Filogenia y Revisión Taxonómica de la Superfamilia Pediculoidea n. stat.(Anoplura: Insecta)

BRENESIA 66: 15-24, 2006

Filogenia y Revisión Taxonómica de la Superfamilia Pediculoidea n. stat.

(Anoplura: Insecta) Axel P. Retana-Salazar Centro de Investigación en Estructuras Microscópicas, Ciudad de la Investigación, Universidad de Costa Rica 2060 Costa Rica. apretana@cariari.ucr.ac.cr (Recibido: 23 de febrero de 2006)

ABSTRACT. In this paper after 22 years of work I conclude the review of the family Pediculidae and the related families as Pthiridae and Paenipediculidae stat. n. I segregate the family Pediculidae in three lineages with six (6) species in three genera.

One of them for the species associated with New World monkeys, another genus for the species P. friedenthali and P. humanus and the third for the species P. capitis and P. pseudohumanus, with notes about the evolution of the group.

RESUMEN. En este trabajo se presenta la conclusión de un estudio de 22 años de revisión de la familia Pediculidae y las relacionadas Pthiridae y Paenipediculidae n. stat. Se segrega la familia Pediculidae en tres linajes con seis especies en tres géneros. Uno de ellos para las especies asociadas con los monos del Nuevo Mundo, otro que contiene las especies Pediculus humanus y P. friedenthali y un tercero que contiene a las especies Anthropophthirus capitis y A. pseudohumanus, con notas acerca de la evolución del grupo.

KEY WORDS. Lice, Pediculus, Pthirus, Paenipediculus, Hominoidea, phylogenetics Las familias Pediculidae y Pthiridae se han convertido en un objetivo de constante interés debido a que incluyen aquellas especies de piojos que parasitan al hombre, por lo que ocupan un lugar preponderante en la salud pública. Desde el punto de vista sanitario su carácter de vectores de patógenos como el de ser responsables de una enfermedad parasitaria (Pediculosis) revisten biológicamente igual importancia. Actualmente a nivel mundial la pediculosis es la de mayor interés y preocupación por su alto grado de prevalencia.

Además al momento, solo está fehacientemente comprobada la vectorialidad de patógenos en el piojo del cuerpo (Bacot 1917, Snow 1974).

Biológicamente es en sus variaciones interespecíficas, como en sus límites de distribución geográfica y en sus relaciones con los hospederos, donde los miembros de estos taxones manifiestan su mayor importancia. Es este rompecabezas biológico el que ha mantenido la atención en este escaso grupo de piojos asociados a primates (Ewing 1926, Ferris 1951). En los últimos dos siglos ha habido una profunda polémica entre los especialistas sobre este particular grupo de piojos.

Unos han pretendido asociar a cada grupo étnico al menos una variedad diferente de piojo (Ewing

1926, Fahrenholz 1936) mientras que otros han postulado que existe tan solo una especie asociada al chimpancé y una al hombre y demás hospederos (Kim & Ludwig 1978, Kim 1982, Kim et al. 1986), y ninguno de los dos grupos ha podido presentar evidencias definitivas acerca de su posición. Sin embargo muchas evidencias sugieren la separación entre la especie de la cabeza y la del cuerpo en el hombre (Busvine 1978), pero antes de efectuar estos cambios es necesario aclarar el panorama evolutivo total del grupo.

Los piojos de la familia Pediculidae han llamado la atención de los entomólogos particularmente en un grupo complejo de especies que se halla asociado a los ceboideos, grupo de primates filogenéticamente muy distante de los antropoides. Ewing (1926) propone que es el hombre el que transporta a estos parásitos que luego infestan a los ceboideos en donde empiezan un proceso de especiación. La argumentación parece muy concluyente al analizar la morfología conservada de los piojos del hombre y la de los piojos de los cébidos, tomando en cuenta la separación tan temprana de los continentes africano y sudamericano, no cabe posibilidad de pensar que los pedicúlidos existieran antes de la

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separación de las masas de tierra (Monge-Nájera 1996).

Durante más de dos siglos, la posición taxonómica de las especies en este grupo ha sido complicada porque se ha considerado la morfología como el parámetro clave para la separación de especies. Entre los avances biológicos es de particular importancia la consideración de que las especies son eventos biológicos que no necesariamente presentan diferencias obvias en su morfología, ejemplo de esto han sido los trabajos clásicos citados por Mayr (1969) acerca del complejo específico de Anopheles maculipennis Meigen, con esto se evidencia la necesidad de fundamentar el concepto de especie no solo en los caracteres de fácil uso para el taxónomo, sino en aquellos caracteres biológicos que en última instancia son los que evidencian la existencia de linajes separados. En lo referente a los pedicúlidos sus especies pasaron a ser sinónimos de la especie Pediculus humanus (Kim & Ludwig 1978, Kim 1982, 1988), esta sinonimia no obedece a criterios taxonómicos fuertes sino más bien a la duda de si no son especies diferentes aquellas que se han descrito como tales. Esta duda se ha arrastrado desde el mismo Linneo, quien describe a la especie del hombre y luego aclara la existencia de dos tipos que él denominó 1 y 2. Esta observación dio origen a la separación de estas como especies por unos y como variedades por otros, empezando un largo camino de desacuerdos.

Méndez (1990) al publicar su trabajo sobre los piojos de Panamá, resucita la especie P. mjobergi, este criterio taxonómico se ve respaldado por los primeros resultados de filogenia publicados por Retana-Salazar (1994), este primer trabajo incluye a la familia Pediculidae y sus subgrupos, como a las familias Pedecinidae y Pthiridae. A la vez revela que además la especie de piojo del cuerpo del hombre manifiesta la tendencia evolutiva de ser un linaje totalmente separado de la especie de la cabeza. Fundamentado en las evidencias filogenéticas Retana-Salazar (2003) separa el género Parapediculus, exclusivo de los ceboideos.

Sin embargo, quedan muchas interrogantes por resolver con respecto a los piojos del hombre y de su presencia en algunas especies de antropoides del Viejo Mundo, razón que ha justificado un estudio de 22 años sobre la filogenia y las separaciones de los segregados específicos de estos taxones.

En los análisis se ha incluido la familia Pthiridae debido a su parentesco y además a la posición compleja que ha mantenido históricamente con respecto a Pediculidae. Es digno de referencia que la especie P. schaeffi que mantiene una posición intermedia desde el punto de vista morfológico y de hospederos aunque los análisis filogenéticos preliminares de Retana-Salazar (1994) indican que se trata de un taxón aparte por la cantidad de novedades evolutivas que presenta.

MATERIAL Y MÉTODOS Se utilizaron especímenes de las especies Pediculus humanus, P. friedenthali (=assimilis), Anthropophthirus capitis, A. pseudohumanus RetanaSalazar y Ramírez (2006), Parapediculus mjobergi y P. mendezi Retana-Salazar 2003, Pediculus(Paenipedicul us) schaeffi (según Ewing 1929), las especies Pthirus pubis y P. gorillae. La mayor parte del material fue prestado por el British Museum of Natural History (Entomology), la especie Anthropophthirus pseudohumanus se obtuvo de recolectas recientes entre los indígenas de las costas del Pacífico Central de Costa Rica, con las respectivas consideraciones respecto a las descripciones e ilustraciones de Ferris (1951). La especie Parapediculus mendezi se observó de material de la colección del autor, actualmente en la Universidad de Costa Rica. Se contó con la colaboración del Laboratoire pour la Cooperation et l’investigation de la France, que facilitó material fresco para la observación de caracteres. Igualmente se contó con material donado por el Laboratorio Conmemorativo Gorgas de Panamá. Se utilizaron los programas PAUP 3.1.1 y Mac Clade 3.07 para la reconstrucción filogenética y la evaluación de los caracteres, como el programa EntroPhyl (Retana-Salazar 2006), para la reconstrucción filogenética mediante el algoritmo de Brooks & Wiley (1986), para discernimiento entre soluciones de iguales estadísticos. Se utilizó una matriz de 36 caracteres, se analizó utilizando parsimonia Fitch, los caracteres contaron con pesos iguales, se evitaron los caracteres codificados con el signo “?” (signo de interrogación) para evitar falsos arreglos filogenéticos (Platnick et al 1991).

Se utilizó un ancestro hipotético como parámetro de reconstrucción generado a partir de análisis topográfico de la familias Pediculidae y Pthiridae en comparación con las familias Hoplopleuridae,

Retana-Salazar: La superfamilia Pediculoidea Polyplacidae, Pecaroecidae y Haematopinidae, siendo el de mayor congruencia con respecto al ingroup el de la familia Haematopinidae, por lo que se generó un ancestro hipotético Haematopiniforme.

Distribución de caracteres. Los caracteres son de origen morfológico y algunos referentes a la biología y ecología de los grupos en estudio.

Lamentablemente existe muy poca información de este tipo en este grupo de insectos. En los últimos años se ha generado información de tipo molecular disponible en el GENEBANK, lamentablemente no está completa por limitaciones de disponibilidad de material, razón por la cual la información de este tipo no es utilizable en el desarrollo de filogenias completas. Este mismo sesgo hace que no se tenga un panorama completo al concluir acerca de la relación de estos parásitos con la filogenia del hombre y sus allegados (matriz de datos Apéndice 1) Caracteres torácicos: En esta sección se incluyeron caracteres de tipo morfológico como la placa torácica (1), la separación de las coxas I (5), el desarrollo de la sutura occipitotorácica (7), el lóbulo coxal (13) , las setas tibiales (30) y el dimorfismo de la pata I del macho (11). Estos caracteres tienen particular importancia en la determinación del desarrollo evolutivo del grupo, aunque debe resaltarse el hecho de que el tórax carece en gran medida de características de importancia a nivel genérico o específico, pero proporciona gran cantidad de caracteres a altos niveles. Caracteres abdominales: El abdomen es en varios grupos del clado Acercaria fundamental en la determinación de tendencias evolutivas a nivel de género y especie, debido a que se hallan estructuras como las placas genitales, las setas accesorias y otros. En este caso se han utilizado caracteres como el desarrollo de los tergitos y esternitos abdominales (2), las placas pleurales (3), la forma del abdomen (5), el gonopodio IX (4), la posición de los espiráculos (8) y la lobulación de la pared externa abdominal (9), el desarrollo de la valvula fimbriae (13), el desarrollo de los parámeros (14) y su simetría (15), como las setas de los gonopodios IX (18), al igual que la quetotaxia asociada a la valvula fimbriae (21), como la eclerotización corporal (26), los bordes tergales (28), la placa pleural III y su desarrollo (30) y el desarrollo espiracular (29). Caracteres ecológicos y etológicos: Lamentablemente no siempre hay

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información clara o precisa al respecto, mucha de esta información ha sido recabada en estudios de los primeros años del siglo XX cuando los piojos eran una prioridad por las muertes causadas por ellos en las guerras. Debido a esta importancia tan antropocéntrica la información se ha limitado a las especies asociadas al hombre en Europa, en consecuencia alguna de esta información para otras especies ha sido extrapolada de la ausencia de informes de mortalidad ocasionada por patógenos asociados a estos insectos. Así la característica vectorialidad de patógenos (25) solo se refiere con precisión a la especie P. humanus, como también la característica (24) referente a la oviposición en tela, exhibida en forma natural por los piojos del cuerpo del hombre, todos los demás lo hacen en pelo. Existe el informe de piojos de la cabeza ovipositando en tela en turbantes, pero solo cuando las poblaciones son tan grandes que se limita la posibilidad de la oviposición en pelo, este efecto del hacinamiento no puede considerarse como una adquisición evolutiva. Los caracteres restantes están relacionados con la especificidad parasitaria con respecto a sus hospederos.

RESULTADOS Análisis topográfico.Al comparar topográficamente cabezas de diversos grupos de piojos supuestamente emparentados bajo diversas hipótesis filogenéticas, observamos que los pedicúlidos están más emparentados con los Haematopinidae que con cualquier otro grupo de piojos. Las proporciones son cercanas entre sí, pero lo más evidente es que un ancestro Haematopinidae debe haber sufrido ensanchamiento de la región posterior del clípeo y de la placa antenal, lo que forzó al desplazamiento en arco de los músculos de la antena. Este mismo ensanchamiento que producía un acortamiento de la longitud de la cabeza en igual proporción (22%), forzó el desplazamiento de los músculos faríngeos hacia el espacio presente entre los músculos antenales. Tanto el ensanchamiento del posclípeo y de la placa antenal tienen como consecuencia la creación de dos músculos ausentes en los Haematopinidae. El primero aparece asociado al ensanchamiento de la región posclipeal y es el retractor dorsal del labro. Con la presencia de este músculo aumenta la capacidad de succión de los músculos cibariales. Esto mismo sucede en la placa

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antenal que al sufrir ensanchamiento alberga al músculo lateral faríngeo que reforzará la acción de los músculos faríngeos, los cuales se ubican entre los músculos antenales.

Por otra parte la alta membranización de las placas cefálicas, hace que la cabeza de los actuales pedicúlidos se convierta en una bomba de vacío para incrementar la succión. Esto resulta en una ventaja alimenticia debida a que al haber un anticoagulante salival y una bomba más eficiente, la velocidad de llenado del aparato digestivo es mucho mayor. Del análisis topográfico de Haematopinidae, Pediculidae, Pthiridae, Pedecinidae y Pecaroecidae, parece consistente el hecho de que estas familias forman un tronco dentro de los anopluros (Kim 1988), pero no es congruente con la posición de los Hybophthiridae como adelfotaxón de Haematopinidae, como tampoco parece congruente con la posición de Pedecinidae como adelfotaxón de Pthiridae. La hipótesis de que los Pediculiformes se originaron a partir de los Haematopinidae se ve respaldada por otras evidencias morfológicas. Los Pecaroecidae y los Haematopinidae, ambos parásitos de grupos de mamíferos antiguos, presentan cuerpos relativamente grandes, reducción de los gonopodios y de la esclerotización. Además es evidente que estas familias asociadas a mamíferos de 50 millones de años de edad, presentan las patas I a III subiguales y las placas pleurales no presentan ningún extremo libre. Presentan la región clipeal bien desarrollada, lo cual se ha perdido en todos los piojos emparentados con Hoplopléuridos y Polyplácidos, con excepción de algunos géneros en los cuales se observa esta característica pero que evidencian una muy diferente disposición de los músculos internos de la cabeza. Una evidencia más del parentesco entre los Haematopinidae y los Pediculidae la brinda la morfología de los espiráculos. Si bien es cierto que el atrio de los Haematopinidae es mucho más complejo ya que se fusiona con la cámara secundaria que está casi ausente en estos piojos, se evidencia con claridad una posición homóloga del apodema del músculo oclusor, que se manifiesta en la misma posición y con un desarrollo similar. Además la ornamentación simple del huevo es muy similar a la que exhiben los huevos de los Haematopinus.

Estos piojos cimentan sus huevos en forma lateral envolviendo al huevo en la vaina. Esta envoltura

cubre aproximadamente la mitad del huevo, mientras que forma una vaina envolvente alrededor del pelo en posición latero-distal. Por su parte la vaina envolvente de los pedicúlidos tiene la misma posición, donde la vaina envuelve la mitad inferior del huevo y se prolonga por el pelo del hospedero.

La única variante la presenta la especie asociada al cuerpo del hombre que cimenta sus huevos a las costuras de la ropa, por lo que la vaina envolvente no cubre ni tan siquiera la cuarta parte basal del huevo. Tan solo lo adhiere por el punto distal, no envuelve el pelo sino que forma una adherencia de forma variada en los hilos (Ferris 1951).

Análisis filogenético. A partir de los resultados del análisis topográfico, se evidencia que todos los clados que conforman el grupo de familias asociadas a Hominoidea, están emparentados y derivan de un ancestro Haematopinoide. Es evidente además que algunas de las modificaciones del abdomen se obtuvieron por neotenia y en consecuencia los estados inmaduros son similares.

Por último el huevo y su forma de sujeción al igual que la estructura muscular asociada al espiráculo es una derivación del plan básico de inserción de los músculos en los Haematopinidae. Estos caracteres mantienen la monofilia del grupo de familias asociadas a Hominoidea, coincidiendo con lo hallado por Retana-Salazar (1994). Por esta razón aquí se ha considerado el denominar a este grupo de familias asociadas a la historia evolutiva de los Hominoidea como la superfamilia Pediculoidea.

Se utilizaron 36 caracteres, los cuales se analizaron de forma desordenada, todos con igual peso, se analizó con la opción exhaustiva, y se utilizó un ancestro hipotético inferido a partir del análisis topográfico de otras familias de piojos siendo la más cercana Haematopinidae. Se obtuvieron 3 arreglos filogenéticos con los siguientes estadísticos: L=61, C.I.=0,95, R.I.=0,95. Con la matriz construida se puede obtener un mínimo de cambios de 58 y un máximo de 116, registrándose en los arreglos obtenidos un total de 61 cambios. Se aplicó el algoritmo propuesto por Brooks & Wiley (1986) en la forma determinada por Retana-Salazar y RetanaSalazar (en prensa), con lo que se obtiene solo un arreglo posible (Fig. 1). Los arreglos obtenidos son los siguientes en forma extensiva:

Retana-Salazar: La superfamilia Pediculoidea 1((Paenipediculus Paenipediculus schaeffi, (Pthirus gorillae, Pthirus pubis))((Anthropophthirus ((Anthropophthirus capitis, Anthropophthirus pseu(( dohumanus),((Pediculus humanus, Pediculus friedenthali), (Parapediculus mjobergi, Parapediculus mendezi))) 2((Paenipediculus Paenipediculus schaeffi,(Pthirus gorillae, Pthirus pubis))((Pediculus humanus, Pediculus fridenthali)( ((Anthropophthirus capitis, Anthropophthirus pseudohumanus)(Parapediculus mjobergi, Parapediculus mendezi))) 3((Paenipediculus Paenipediculus schaeffi,(Pthirus gorillae, Pthirus pubis)) (Parapediculus mjobergi, Parapediculus mendezi) ((Pediculus humanus,Pediculus friedenthali), ((Anthropophthirus capitis, Anthropophthirus pseudohumanus)) Al aplicar el método de Brooks & Wiley (1986) en la forma determinada por Retana-Salazar & RetanaSalazar (en prensa) se obtiene que la topología más probable es la descrita en el caso 2 (Retana-Salazar & Retana-Salazar 2006) y por lo tanto la única que analizaremos (Fig. 1). Es importante señalar que en los tres casos el grupo (Paenipediculus Paenipediculus schaeffi,(Pthirus gorilla, Pthirus pubis)) se mantiene externo a los pedicúlidos sensu stricto, con lo que se determina que el grupo de los Paenipediculus es hermano de los Pthirus, por lo que el grupo monotípico restringido a los chimpancés no se halla cercano a los pedicúlidos, sino a los pthíridos con los cuales comparten modificaciones importantes como los espiráculos dorsales, y la reducción o ausencia de las placas pleurales, como el ensanchamiento del abdomen en su parte proximal, la separación de las coxas I, el refuerzo esclerotizado de la sutura posoccipital y el alargamiento de las tibias I. La obvia consecuencia de esto es que lo que se ha considerado durante casi un siglo como un grupo de los Pediculidae, en realidad constituye el grupo hermano de los Pthirus, tomando en cuenta que los mismos constituyen un familia bien tipificada, el grado o nivel de universalidad de su grupo hermano debe ser el mismo, por lo que debemos considerar a Paenipediculus shaeffi en una familia monotípica separada.

Por otra parte existen 3 parejas de especies perfectamente delimitadas que son las que constituyen los tres linajes de la familia Pediculidae, estas parejas de especies son ((Anthropophthirus

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capitis, Anthropophthirus pseudohumanus), (Parapediculus mjobergi, Parapediculus mendezi) y el linaje de los Pediculus constituido por (Pediculus humanus, Pediculus friedenthali). Los caracteres que definen al linaje de los Pediculus son los descritos por Linneo para el género, y por Leach para la familia y luego ampliados por Ewing (1926) y Ferris (1951) y definidos a partir de evidencia morfológica, molecular y filogenético por Retana-Salazar & Ramírez-Morales (2006).

Posiblemente quien mejor define la estructura interna de la familia Pediculidae es Ewing (1926, 1929) que no solo definió los subgéneros internos de la familia, sino que separó a los Pthirus en una familia aparte, mientras Ferris (1951) considera a este género como una subfamilia de Pediculidae, con lo que enturbia el panorama evolutivo de la misma. Recientemente Retana-Salazar (2003) ha justificado en función de caracteres de peso filogenético la separación de los piojos de los ceboideos en el género Parapediculus con dos especies, esto fuerza a la descripción de un linaje basal a Anthropophthirus y Parapediculus, constituido por las especies Pediculus humanus y P. friedenthali. (Retana-Salazar & Ramírez-Morales 2006). Los caracteres que justifican este nuevo linaje son la reducción de las placas pleurales que no cubren del todo el borde del segmento como sucede en los Anthropophthirus y Parapediculus, el tamaño general de los Pediculus es mayor con un abdomen mayormente membranoso, y con la estructura de las setas de la valvula fimbrae diferente (más finas), en el gonopodio IX la hilera de setas es doble e interrumpida en el caso de P. humanus, el tegumento presenta líneas de ornamentación convolutas. Se hallan restringidos a poblaciones del Viejo Mundo, tanto en el caso de P. friedenthali que habita el pelaje de los Hylobates, como P. humanus que solo se halla en poblaciones humanas del Viejo Mundo. La especie P. humanus es la que evidencia mayores cambios biológicos que fundamentan esta separación como el hábito de vida en las costuras de la ropa, la oviposición en los hilos de la ropa y no en pelaje, la vectorialidad de patógenos, que en algunos casos son endosimbiontes de los sacos gástricos del piojo, lo que denota un aislamiento prolongado de las poblaciones de esta especie.

La ancestría del grupo de los Pediculus, que se muestra basal en la familia Pediculidae coincide con las migraciones tempranas de los ancestros del

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hombre hace cerca de un millón de años hacia el este de Asia, donde se pusieron en contacto con los Hylobatidae, los cuales fueron infestados en forma secundaria por los piojos ancestrales de los actuales P. humanus, cuando esta especie aún se hallaba asociada al pelaje del hombre, razón por la que mantienen caracteres similares a los de otros grupos de piojos asociados al hombre (RetanaSalazar 2006, Retana-Salazar & Ramírez-Morales 2006).

Paenipediculidae nueva familia Género tipo: Paenipediculus Ewing 1929 n. stat.

Diagnosis. Se caracteriza por la presencia de esclerotización de la sutura posoccipital, coxas I muy separadas, tibia más de dos veces el ancho del complejo tibio-tarsal, uñas finas, setas del gonopodio (g) IX desordenadas, placa genital de la hembra poco esclerotizada, lobulación abdominal ausente en los segmentos III-V, cuerpo muy membranoso.

Comentarios. Está restringida a África, solo se conoce una especie. Se eleva al nivel de género el subgénero Paenipediculus (Ewing 1929) y al nivel de familia este género con la única especie Paenipediculus schaeffi, parásita exclusiva de chimpancés (Pan).

El linaje de los Paenipediculidae es basal con respeto al género Pthirus (familia Pthiridae). La caracterización de la familia Paenipediculidae remite inevitablemente a la familia Pthiridae. En la familia Pthiridae (género Pthirus) se evidencia una fuerte modificación del abdomen y de las patas I similar a la manifestada por el género Paenipediculus. Ambos taxones evidencian uno o más espiráculos en posición dorsal y pérdida de la lobulación abdominal. En el caso de Pthirus se evidencia la ausencia de las placas pleurales y el desarrollo de lóbulos abdominales provistos de setas largas y rígidas. Debe destacarse que las patas I en ambos casos, evidencian una separación coxal fuerte, como un alargamiento de la tibia con una reducción en el diámetro de esta, en comparación con el incremento en la longitud. Por su parte la sutura posoccipital manifiesta una eclerotización mayor que en otros piojos, posiblemente por quedar la cabeza flotante por la separación coxal.

Las características abdominales pueden explicarse por neotenia ya que al observar el estado 2 y 3 de las etapas inmaduras, particularmente el estado 3, en el cual se observa el desplazamiento dorsal del espiráculo del segmento III del abdomen. Igualmente se presenta la condición de ausencia de lobulación lateral del abdomen en los segmentos III-V, con la correspondiente reducción del pleurotergito. Aunque no se trata de un proceso de reducción, sino por la falta de desarrollo de los pleurotergitos III-V, como la escasa cobertura de setas en la región dorsal y ventral del abdomen, tal como sucede en los inmaduros.

Especies incluidas: Paenipediculus schaeffi, Ewing 1929 Hospedero: Pan spp.

Pthiridae Ewing 1929 Género tipo: Pthirus Leach 1815 Diagnosis. Abdomen reducido, sin placas pleurales, con tubérculos abdominales con setas rígidas, tres primeros espiráculos abdominales en posición dorsal, coxas 1 muy separadas entre sí. Permanece según la descripción original de Ewing (1929), y la confirmación de su estatus de familia en la revisión de Kim & Ludwig (1978), la cual concuerda con los resultados preliminares de Retana-Salazar (1994).

Filogenéticamente Kim (1988) ubica a esta familia como hermana de Pedecinidae, esto no concuerda con los datos obtenidos ni con el análisis topográfico efectuado para ese trabajo.

Especies incluidas: Pthirus pubis (Linneo 1758) Pthirus gorillae Ewing Hospederos: Gorilla spp.

Pediculidae Leach 1817 Diagnosis. Abdomen bien delimitado en forma oval, nunca hay reducción de segmentación externa, espiráculos laterales, nunca desplazados al dorso. Se ubican tres géneros en esta familia: Pediculus Linneo, 1758, Anthropophthirus RetanaSalazar & Ramírez-Morales, 2006 y Parapediculus

Retana-Salazar: La superfamilia Pediculoidea Retana-Salazar, 2003, de los que se presenta la diagnosis a continuación.

Diagnosis del género Pediculus Linnaeus. Las placas pleurales no delimitan la totalidad de la pared abdominal. Espiráculos mayores a las 80 µm de diámetro. Se caracteriza por la pérdida de esclerotización corporal, con reducción de esclerotización en las placas pleurales y la placa genital de la hembra. La membrana artrodial presenta en el borde posterior convoluto, la hilera de setas en el gonopodio IX si se hallan completas y paralelas, entonces el segmento II de la antena con una longitud promedio de 144,5 µm (moda=150 µm), si las hileras de setas en gonopodio IX son discontinuas medialmente, entonces el segmento II de la antena mide entre 114 a 120 µm. Placa genital de la hembra en forma de escudo con muesca anteromedial mal definida por la variación en la esclerotización, lobulación abdominal poco evidente.

La especie P. friedenthali se halla asociada a Hylobates y la especie P. humanus asociada al género Homo. La primera se halla solo en Asia en tanto que la segunda se halla en todo el Viejo Mundo y América del Norte. En este grupo llama poderosamente la atención la desestimación tácita de algunos caracteres morfológicos por parte de Kim (1982, 1988) y de Kim & Ludwig (1978), aunque fueron ampliamente utilizados por Ewing (1926) y Fahrenholz (1916). Estos autores consideran que los caracteres no proporcionan información taxonómica o filogenética importantes. Las pruebas estadísticas demuestran lo contrario, siendo estos caracteres mejores descriptores de las diferentes especies y linajes que los caracteres propuestos con posterioridad.

Especie tipo: Pediculus humanus tipo 2 Linneo.

Pediculus humanus corporis Linneo 1758.

Especies incluidas: Pediculus humanus. (Linneo)1758 (1) Pediculus friedenthali. (Fahrenholz)1916 (2) Syn. Pediculus oblongus 1916, Pediculus assimilis 1919 Hospederos:

Homo sapiens sapiens (1) Hylobates spp., Symphalangus (2)

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Diagnosis del género Anthropophthirus RetanaSalazar & Ramírez-Morales. Las placas pleurales delimitan la totalidad de la pared abdominal.

Espiráculos menores a las 80 µm de diámetro.

Esclerotización corporal fuerte y evindente proporcionando a menudo un color más oscuro, placas pleurales y la placa genital de la hembra bien esclerotizadas. La membrana artrodial presenta en el borde posterior crenulado o recto, hileras de setas en el gonopodio IX se hallan completas y paralelas, segmento II de la antena con una longitud promedio de 120 µm (moda=125 µm),.

Placa genital de la hembra en forma de escudo con muesca anteromedial bien definida y evidente, lobulación abdominal muy evidente, borde de los antenómeros fuertemente esclerotizados.

Especie tipo: Anthropophthirus capitis (tipo 1) Linnaeus. 1767, de Geer 1778 Especies incluidas: Anthropophthirus capitis (tipo 1).

(Linnaeus 1758), de Geer 1778 Anthropophthirus pseudohumanus (Ewing 1938) Hospederos: Homo sapiens sapiens (1) Diagnosis del género Parapediculus RetanaSalazar. Especies pequeñas con patas tan largas como el cuerpo, presentan tergitos y escleritos fuertemente esclerotizados, complejo tarsal-uña delicado, segmentos de la antena compactos y esclerotizados, parámeros cortos, fuertes y de punta roma o ligeramente con forma de bota.

Placas pleurales fuertemente esclerotizadas y lobuladas lateralmente en los segmentos V-VI, segmentos abdominales fuertemente demarcados por los pleurotergitos, membrana artrodial sin borde aserrado. Espiráculos con un diámetro entre 50-60 micras (Retana-Salazar 2003) Asociados a los cébidos únicamente. Son especies de las que se conoce poco de su biología.

Especie tipo: Pediculus mjobergi.

Especies incluidas: Parapediculus mjobergi Ferris 1910 Parapediculus mendezi RetanaSalazar 2003 Hospederos: Atelidae, Callitrichidae

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BRENESIA 66, 2006 Clave para la superfamilia Pediculoidea n. stat.

1a) Lados del abdomen con las placas pleurales reducidas en los segmentos III-V o placas pleurales totalmente ausentes, al menos el espiráculo III desplazado al dorso ____________________________ 2 1b) Lados del abdomen con placas pleurales bien desarrolladas en todos los segmentos, espiráculos siempre laterales ___________________________________________________________ Pediculidae Leach ai) Complejo tarsal desarrollado, placas pleurales IV-VI si lobulación lateral desarrollada, si la hay es muy inconspicua, espiráculos entre 70-100 micras de diámetro, especies grandes ___________ b aii) Complejo tarsal reducido, placas pleurales IV-VI con lobulación lateral expandida muy desarrollada, espiráculos entre 50-60 micras de diámetro cuerpo esclerotizado, especies pequeñas, con esclerito en el gonopodio IX____________________________________ Parapediculus Retana-Salazar 1.1) Esclerito del gonopodio IX con una seta ____________________________________ P. mjobergi Ferris 1.2) Esclerito del gonopodio IX con 5-6 setas _______________________ P. mendezi Retana-Salazar bi) Placas pleurales nunca tocan el extremo anterior y posterior al mismo tiempo, espiráculos con 100 micras de diámetro ______________________________________________________ Pediculus Linnaeus 1.1) Hileras de setas en el GIX interrumpidas medialmente_________________ P. friedenthali Fahrenholz 1.2) Hileras de seta en el GIX paralelas y continuas_____________________________ P. humanus De Geer bii) Placas pleurales cubren ambos extremos anterior y posterior, espiráculos con diámetro entre 70-90 micras de diámetro ________________________ Anthropophthirus Retana-Salazar & Ramírez-Morales 1.1) Placas pleurales sin remanentes de lobulación en los segmentos IV-VI ____________ A. capitis Linnaeus 1.2) Placas pleurales con lobulación reducida en los segmentos IV-VI _______ A. pseudohumanus Ferris.

2a) Espiráculo III desplazado al dorso, sin tubérculos abdominales provistos de setas _______________ ______________________________________________________________ Paenipediculidae Retana-Salazar Con el único género Paenipediculus con la especie P. schaeffi exclusiva del género Pan. 2b) Espiráculos III-V desplazados al dorso, con tubérculos abdominales provistos de setas ________________ _____________________________________________________________________________ Pthiridae Ewing Familia monotípica con el único género Pthirus con dos especies conocidas, P. gorillae restringida a las especies del género Gorilla, y P. pubis única en el género Homo.

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BRENESIA 66, 2006

Figura 1. Arreglo filogenético de menor entropía. C.I.=0,95, R.I.=0,95, L=61, mínimo de cambios posibles=56, máximo de cambios posibles=116, cambios observados=61.

Apéndice 1. Matriz de datos para Pediculoidea n.stat.

P. capitis P. pseudohumanus P. humanus P. friedenthali P. mjoberji P. mendezi P. schaeffi P. gorillae P. pubis

100000000010000321100000000011100000 100000000110001321100001000011100000 111000001010000211011110010010100000 111000001010000212000110010111100000 100100000210010433100201101211100001 100100000210010433100201101211100002 222011112001100100000100200011101000 323021112001100002200300220300011100 323021112001100002200300220300011010