Dissertação Flávia Pezzini by Flavia Pezzini

Flávia Fonseca Pezzini

Fenologia e características reprodutivas em comunidades arbóreas de três estágios sucessionais em Floresta Estacional Decidual do norte de Minas Gerais.

Orientadora: Dra. Claudia Maria Jacobi Co-Orientador: Dr. Geraldo Wilson Fernandes

Belo Horizonte – Minas Gerais Maio de 2008

Flávia Fonseca Pezzini

Fenologia e características reprodutivas em comunidades arbóreas de três estágios sucessionais em Floresta Estacional Decidual do norte de Minas Gerais.

Dissertação apresentada ao Instituto de Ciências

Biológicas

Universidade

Federal de Minas Gerais como requisito parcial para obtenção do título de Mestre em Ecologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre.

Orientadora: Dra. Claudia Maria Jacobi Co-Orientador: Dr. Geraldo Wilson Fernandes

Belo Horizonte – Minas Gerais Maio de 2008

Este trabalho foi realizado com auxílio de verbas do Interamerican Institute for Global Change Research (IAI) CRN II-21, que é financiado pela Fundação Nacional para a Ciência dos Estados Unidos (US National Science Foundation, Grant GEO-0452325), do CNPq e FAPEMIG. Agradecemos o apoio logístico da University of Alberta, Canadá, do Instituto Estadual de Florestas de Minas Gerais (IEF-MG), do Programa de Ecologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre (ECMVS), Universidade Estadual de Montes Claros (UNIMONTES) e da Universidade Federal de Minas Gerais (UFMG).

“Poeira entra em meus olhos, Não fico zangado não Pois sei que quando eu morrer Meu corpo irá para o chão Se transformar em poeira, poeira vermelha, Poeira, poeira do meu Sertão...” Serafim Colombo Gomes e Luís Bonan

“Sertão. O senhor sabe: sertão é onde manda quem é forte, com as astúcias. Deus mesmo, quando vier, que venha armado! E bala é um pedacinhozinho de metal...”

“Sertão. Sabe o senhor: sertão é onde o pensamento da gente se forma mais forte do que o poder do lugar.”

“O Sertão é do tamanho do mundo.” Guimarães Rosa. Grande Sertão: Veredas

Agradecimentos Aos meus excelentes orientadores, Dra. Claudia Jacobi e Dr. Geraldo Wilson, pelos valiosos ensinamentos e pela paciência durante esses anos; À equipe da secretaria do curso de pós-graduação, Clayton, Mary e Joyce, por todos os pepinos resolvidos e pela disponibilidade em ajudar; Ao pessoal dos Laboratórios de Interação Animal-Planta e Ecologia Evolutiva e Biodiversidade pela ajuda sempre que necessária e pelo ótimo convívio durante esses anos; Ao José Luis Vieira, gerente do Parque Estadual da Mata Seca, por toda ajuda incondicional e indispensável no campo, na maioria das vezes durante fins de semana e feriados; Ao pessoal do Tropi-Dry, pelo financiamento, pelos ótimos momentos de convívio e pela busca da conservação das matas secas; Aos professores Drs. José Eugênio, Claudia Jacobi e José Pires por suas incríveis lições de ecologia e por me inspirarem nessa jornada; Ao Mário Espírito-Santo e à Felisa Anaya, por sempre me receberem em sua casa em Montes Claros; Em especial ao Mário pelo apoio desde o início desse trabalho e por sempre se prontificar a me ajudar em todas as ocasiões; Ao Fred Neves, pela ajuda nas análises estatísticas; Ao Tropi-Gol, por nunca quebrar no campo comigo e ao Tropi-Niva por quebrar somente em momentos passíveis de solução. Não posso deixar de mencionar o Versailles, companheiro incansável durante tantos anos; Ao Diego, por ser um exemplo de dedicação à biologia, um excelente companheiro de campo e amigo. Pelas cantorias durante a coleta e por sempre me lembrar, quando tudo está dando errado no campo, que o importante é ser feliz! Diego, este estudo simplesmente não seria possível sem você. Ao Marcell Soares, Fernanda Vieira, Fernando Calouro, Maria Fernanda, Giovanna, George, Serapião e Leide pela ajuda imprescindível nas coletas; A todos os companheiros de Sertão, especialmente Diego, Serapião, Herbert e Bill, pelos momentos no campo muito divertidos, por me ensinarem a cozinhar e elogiarem a minha comida, na medida do possível. Mas não agradeço por me fazerem medo à noite naquela casa de arrepiar; À fundação João Pezzini, pelo financiamento em vários momentos desse trabalho;

Aos meus queridíssimos amigos da Puc, por me proporcionarem momentos incrivelmente divertidos nesses anos de convívio. Especialmente Robson (Leo), Paulo e Guilherme, por serem meus amigos desde sempre e para sempre; Ao Guilherme, por compartilhar todo o amor pelo Sertão e pelas discussões sobre ecologia, projetos futuros, indecisões, crises...; À Eliane, Pedro, Kika, Bia e Agostinho Ranieri, pela amizade, pelo ótimo convívio e por me receberem em sua família; Ao Bê, por ser meu melhor amigo e companheiro durante todos esses anos. Por toda ajuda imprescindível em todos os momentos desse trabalho, por sempre me incentivar a ler mais e mais, por me ensinar tanto sobre biologia e por sempre estar comigo, fazendo tudo parecer mais fácil; À minha mãe, por sempre se interessar pelo meu trabalho e se preocupar com minha ida ao campo. Por sempre me perguntar o que acontece com a mata seca quando ela molha. No fundo no fundo, sei que ela compreendia o objetivo principal desse estudo. Praticamente uma cientista! Ao meu pai, pelo carinho, pelo exemplo de vida e apoio durante todos esses anos; Às minhas irmãs pelo companheirismo e amizade; Ao meu avô Ismael, meu tio KK, Kelli e ao neném, mesmo me xingando sempre por não ir mais a Matozinhos, eles gostam do que eu faço e sempre me apoiaram; Aos meus primos e amigos, Tajo, Folete e Camila Chamas, por nunca entenderem o que eu faço, mas sempre acharem legal e me perguntarem se eu já acabei de “colher” meus dados. E eu respondo: a “colheita” nunca acaba! E finalmente ao Sertão, simplesmente por existir.

Índice Apresentação ............................................................................................................ 8 Resumo..................................................................................................................... 9 Abstract ................................................................................................................... 11 Introdução Geral ..................................................................................................... 12 As Matas Secas .................................................................................................. 12 Sucessão ecológica ............................................................................................ 16 Objetivo Geral ......................................................................................................... 17 Referências Bibliográficas ...................................................................................... 18 CAPÍTULO I Caracterização abiótica e biótica de trechos de Floresta Estacional Decidual em distintos estágos sucessionais no Parque Estadual da Mata Seca, MG Introdução ............................................................................................................... 21 Fatores Abióticos ................................................................................................ 21 Fatores Bióticos .................................................................................................. 24 Material e Métodos ................................................................................................. 26 Fatores Abióticos ................................................................................................ 29 Fatores Bióticos .................................................................................................. 30 Resultados e Discussão ......................................................................................... 32 Fatores Abióticos ................................................................................................ 32 Fatores Bióticos .................................................................................................. 42 Referências Bibliográficas ...................................................................................... 58 CAPÍTULO II Fenologia da comunidade arbórea em três estágios sucessionais no Parque Estadual da Mata Seca, MG Introdução ............................................................................................................... 63 Fenologia de Comunidades Vegetais ................................................................. 63 Fenologia e Interações com o Clima .................................................................. 64 Fenologia e Sucessão Florestal Secundária ...................................................... 65 Fenologia e Síndromes de Polinização e Dispersão de Sementes ................... 65 Material e Métodos ................................................................................................. 68 Coleta de Dados ................................................................................................. 68 Análise de Dados ................................................................................................ 68 Resultados .............................................................................................................. 71 Análise por Estágios Sucessionais ..................................................................... 71 Análise por Síndromes de Polinização ............................................................. 102 Análise por Síndromes de Dispersão de Sementes ......................................... 107 Discussão ............................................................................................................. 112 Referências Bibliográficas .................................................................................... 121 CONSIDERAÇÕES FINAIS ..................................................................................... 127 ANEXO 1 .................................................................................................................. 128

Apresentação O presente estudo aborda aspectos da sucessão em Floresta Estacional Decidual, conhecida como mata seca, no Parque Estadual da Mata Seca, localizado no norte de Minas Gerais. São avaliados aspectos do solo, clima, estrutura, guildas de polinização e dispersão de sementes e fenologia em três estágios sucessionais. As matas secas são ambientes extremamente ameaçados e, ao mesmo tempo, muito pouco estudados no mundo e principalmente no Brasil. Estudos como este nos fornecem informações ecológicas importantes e básicas para o manejo desses ecossistemas. É ainda mais premente a necessidade de pesquisas em áreas de matas secas, uma vez que recentemente foi sancionada pelo Governo do Estado de Minas Gerais a Lei 17.353, que aumenta a possibilidade de desmatamento para 70% da comunidade arbórea secundária das Florestas Estacionais Deciduais e para 60% a cobertura florestal em estado primário. Aliado a isso, a maioria da comunidade não-científica não conhece as matas secas ou então as julgam “feias” e sem importância ecológica. É nosso dever também trabalhar para que essa visão mude, principalmente em relação às pessoas que vivem nesses ambientes. Este trabalho faz parte de uma rede de pesquisas internacional, TROPI-DRY, que tem como objetivo entender, integrar e comparar informações sobre a estrutura, funcionamento e dinâmica das florestas tropicais secas nas Américas, visando o estudo da sua regeneração natural, no contexto dos serviços do ecossistema propiciados à sociedade humana. No Parque Estadual da Mata Seca estão sendo realizados estudos de fitossociologia, herbivoria, riqueza e abundância de invertebrados, aves e morcegos, genética de populações arbóreas, estudos em ecossistemas lacustres, além da fenologia. Estudos como esses também estão sendo realizados em outros países como México, Costa Rica e Venezuela. Portanto, espero que esta dissertação possa nos ajudar a entender esses ecossistemas, subsidiando estratégias de manejo para as matas secas. Ao mesmo tempo, espero que possa servir de inspiração para que outros pesquisadores se interessem por esse ambiente tão incrível. Boa leitura.

Resumo A Floresta Estacional Decidual, também chamada de mata seca, é um dos ecossistemas mais ameaçados do mundo. Por ocorrerem em solos férteis, esses ambientes têm sido as zonas prioritárias para a expansão da agricultura e assentamento humano na América Latina. Portanto, estudos acerca do processo de regeneração de matas secas são extremamente necessários. Apesar disso, existe uma lacuna em termos de pesquisa cientifica em relação a este ambiente. Esse estudo tem como objetivo caracterizar a fenologia da comunidade arbórea em três estágios sucessionais em área de mata seca do norte de Minas Gerais. Os dados foram coletados em 6 parcelas de 50mx20m, em cada um dos três estágios sucessionais: inicial, intermediário e tardio. Os estágios foram caracterizados com relação à fertilidade do solo, micro-clima, estrutura da comunidade e freqüência de síndromes de polinização e dispersão de sementes. A fenologia das comunidades arbóreas de cada estágio foi estudada semi-quantitativamente durante 12 meses e relacionada às síndromes de polinização e de dispersão de sementes e variáveis climáticas. Os resultados indicam que o micro-clima é parecido entre os três estágios sucessionais. Os estágios inicial e tardio apresentaram solo semelhante e mais fértil do que o do estágio intermediário. Em relação à estrutura, síndromes de polinização e dispersão de sementes e ao comportamento fenológico, o estágio intermediário se assemelhou ao tardio. Com base nas síndromes, em geral, os vetores bióticos se revelaram mais importantes para a polinização do que para a dispersão de sementes. A fenologia vegetativa apresentou comportamento marcadamente sazonal, com quase todas as espécies senescentes durante a estação seca. Entretanto, no estágio inicial a perda de folhas ocorreu de forma mais gradual. A atividade reprodutiva ocorreu predominantemente na estação seca e com baixa intensidade nos estágios intermediário e tardio. Por outro lado, a produção de flores e frutos ocorreu durante todo o ano com intensidade maior no estágio inicial. O período de florescimento e de dispersão de sementes variou entre as espécies de acordo com as respectivas síndromes, ocorrendo nas épocas mais favoráveis a cada uma. A produção de frutos zoocóricos na estação seca pelos estágios intermediário e tardio representa um recurso chave para a fauna local nesse período. As semelhanças entre os estágios intermediário e tardio nos indica uma

alta resiliência nas comunidades arbóreas de matas secas. Estudos que integram características estruturais e funcionais do processo de sucessão nos fornecem informações essenciais para que possamos manejar florestas secas secundárias.

Palavras – chave: Mata Seca, síndrome de polinização, síndrome de dispersão de sementes, micro-clima, pedologia

Abstract Tropical Dry Forests are one of the most threatened ecosystems in the world. They occur in fertile soils and have been the main target of new agriculture and human settlements in Latin America. Therefore, studies regarding regeneration processes are needed. Despite that, research in tropical dry forest is lacking. This study aims to characterize the tree community successional processes in three successional stages in a dry forest in the north of Minas Gerais, Brazil. Data were collected in 6plots (50mx20m) of each successional stage (early, intermediate and late). The stages were characterized according to micro-climate conditions, soil properties and data with respect to tree community structure and frequency of pollination and dispersal syndromes. A 12 month semi-quantitative phenological study of the tree community was done relating the data to the pollination and dispersal syndromes as well as to the climatic data. Micro- climatic conditions were similar among the three successional stages. Soil was more fertile in the early and late stages. Regarding the other factors, the intermediate and late stages were similar. In general, biotic vectors were more important to pollination than to seed dispersal. Vegetative phenology is extremely seasonal and almost all species are leafless during the dry season. However, leaf shed was less abrupt in the early stage. Reproductive activity occurred during the dry season and in smaller amounts in the intermediate and late stages. On the other hand, flower and fruit production occurred throughout the year and in bigger amounts in the early stage. Seasonality in flower and fruit productions occurred according to the pollination and dispersal syndromes. The zoochoric fruit production by the intermediate and late stages during the dry season may be key resources to the local fauna during this period. The similarities between the intermediate and late stages suggest a high resilience of the Tropical Dry Forests. Integrating the structural and functional characteristics of secondary succession can lead us to better management of the secondary remnants of this ecosystem. Key words: Tropical Dry Forest, pollination syndrome, seed dispersal syndrome, micro-climate, pedology

Introdução Geral

As Matas Secas As Florestas Estacionais Deciduais são caracterizadas por uma vegetação tipicamente decídua (com pelo menos 50% de deciduidade arbórea na estação seca do ano), temperatura anual média de 25°C e precipitação anual média entre 700 e 2000 mm, com três ou mais meses secos por ano (precipitação ≤ 100 mm/mês) (Sánchez-Azofeifa et al. 2005). Durante este período seco, a razão entre a evaporação potencial e a precipitação (E/P) é maior que um, gerando baixo potencial hídrico no solo (Olivares & Medina 1992). Existe ainda grande controvérsia relacionada à nomenclatura desses ambientes. O termo Florestas Tropicais Secas (Tropical Dry Forests) também é utilizado como sinônimo de Florestas Estacionais Deciduais. Entretanto, nessa denominação inclui-se também as Florestas Estacionais Semi-Deciduais, que perdem menos de 50% da folhas durante certa época do ano (Scariot & Sevilha 2005). No norte de Minas Gerais, as Florestas Estacionais Deciduais são conhecidas como “matas secas” ou então como Caatinga arbórea. Existem ainda as Florestas Estacionais Deciduais de Encosta, ocorrentes em áreas de afloramento calcário no bioma Cerrado, conhecidas com Matas Secas de Calcário (Nascimento et al. 2004). Existem ainda florestas deciduais não tropicais, localizadas principalmente no sul do Brasil, onde as baixas temperaturas são responsáveis pela queda das folhas. No Brasil, as Florestas Estacionais Deciduais estão associadas à diferentes tipos fitofisionômicos e regimes de estacionalidade em volume de precipitação e temperatura, topografia e caracterísitcas físicas e químicas dos solos (Scariot & Sevilla 2005). As Florestas Tropicais Secas são ecossistemas dominados por árvores, com um dossel relativamente contínuo e onde o estrato herbáceo é pouco freqüente (Mooney et al. 1995) e está presente somente durante a estação chuvosa. Estas formações vegetais não possuem associação com cursos de água e ocorrem nos interflúvios em solos desenvolvidos em rochas básicas (geralmente calcário ou basalto) de alta fertilidade (Ribeiro & Walter 1998), em relevos mais planos. Como

anteriormente mencionado, ocorrem também sobre maciços de calcário em regiões cársticas. Nesses tipos florestais, a sazonalidade climática pronunciada determina os padrões de produção de sementes, germinação, sobrevivência e desenvolvimento de plântulas na comunidade vegetal. O período de crescimento favorável é usualmente restrito à curta estação chuvosa, quando é esperado que as sementes germinem e as plântulas se estabeleçam (Khurana & Singh 2001). O número de espécies e indivíduos decíduos varia enormemente com o estágio sucessional e topografia. Uma mistura de espécies perenifólias e decíduas (com variações no tempo de queda das folhas) gera nas Florestas Tropicais Secas um tipo de complexidade fenológica não encontrada em outras formações florestais tropicais (Burnham 1997). Atualmente estima-se que há uma área de 1.048.700 km2 de Florestas Tropicais Secas remanescentes no mundo. As duas maiores áreas contínuas dessa fisionomia estão localizadas na América do Sul: uma no nordeste do Brasil e outra que engloba o sudeste da Bolívia, Paraguai e norte da Argentina (Miles et al. 2006). Somadas, estas áreas representam, 54,2% da área total restante dessas florestas no mundo. Outras áreas com fragmentos significativos de matas secas estão localizadas na península de Yucatán (México), norte da Venezuela, Colombia e Indochina Central (Tailândia, Vietnam, Laos e Camboja), além de outras pequenas áreas na América do Norte, África e Eurásia e Austrália. A Figura 1 representa a distribuição das formações secas da América Latina, nas épocas seca e chuvosa, baseado no índice de área foliar. No Brasil, as matas secas são encontradas principalmente nas regiões central e nordeste do Brasil, ocupando cerca de 3,02% do território nacional. Ocorrem também na Amazônia em áreas esparsas, cuja composição florística difere daquelas do Brasil Central. São formações residuais de climas secos do período Pleistocênico (de 10 mil a 1 milhão de anos atrás), quando estavam ligadas ao Chaco e à Caatinga, formando uma floresta única (Rizzini 1979) (Figura 2). Estima-se que entre 1980 e 2000, 12% de toda área de Floresta Estacional Decidual da América Latina tenha sido destruído, o que enquadra este ecossistema como o de maior taxa de perda de área no mundo. Considerando o alto grau de ameaça e perda de habitat, aliado à sua grande importância para conservação da

biodiversidade em relação à alta freqüência de endemismo de plantas, este ecossistema deveria ser conservado prioritariamente (Miles et al. 2006).

Figura 1: Formações vegetais secas e sazonalidade em diferentes biomas na América

Latina

utilizando

índice

área

foliar.

Fonte:

http://tropi-

dry.eas.ualberta.ca. As matas secas ocorrem em solos férteis, com valores moderados de pH e disponibilidade de nutrientes e baixos níveis de alumínio. Solos como estes são favoráveis à agricultura (Ratter et al. 1978), o que contribuiu para a enorme destruição dessas florestas. Além disso, vários fatores políticos e econômicos têm aumentado os impactos antropogênicos sobre as florestas tropicais secas, levando a distúrbios severos e desmatamento intenso. Desta forma, estes ecossistemas têm sido as zonas de agricultura e assentamento humano preferidas na Mesoamérica, Caribe e América do Sul (Murphy & Lugo 1986, Maass 1995, Murphy 1995). No Brasil, devido à exploração dos maciços de calcário pelas fábricas de cimento, pela agricultura e pelo extrativismo madeireiro, a distribuição das matas secas é cada vez mais restrita (Ramos 1989). Portanto, são necessários estudos para compreendermos sua dinâmica e a sua importância na manutenção da biodiversidade

para

desenvolver

políticas

conservação

destes

ecossistemas. 14

Existe uma lacuna em termos de pesquisa científica em Florestas Tropicais Secas em comparação às florestas tropicais úmidas. Entre 1945 e 2004, apenas 14% dos estudos realizados em florestas tropicais foram realizadas em ambientes secos, enquanto 86% foram realizados em regiões úmidas (Sánchez-Azofeifa et al. 2005). Esse número é alarmante, considerando que 42% das florestas tropicais se enquadram na definição de Florestas Tropicais Secas (Murphy & Lugo 1986). Além disso, a informação científica sobre Florestas Tropicais Secas é fragmentada e limitada a poucas áreas, localizadas principalmente no México e na Costa Rica (Sánchez-Azofeifa et al. 2005b).

Legenda Matas Secas

Bioma Mata Atlântica Amazônia Pampa Pantanal Cerrado Caatinga

Figura 2: Distribuição de matas secas no Brasil. Modificado de Espírito-Santo e colaboradores (2008). 15

Sucessão ecológica Sucessão é um processo de contínua colonização e extinção por diferentes populações em um determinado local (Bazzaz 1979). Com o aumento de áreas de florestas secundárias, também há um aumento na atenção dedicada ao estudo de locais de diferentes estágios sucessionais (Kalacska et al. 2004). Alterações nas condições ecológicas durante a sucessão resultam na variação de pressões seletivas que atuam na evolução da história de vida dos organismos (Ronce et al. 2005). Estas mudanças nas condições ecológicas permitem a manutenção de certas características (Olivieri et al. 1995) ou promoção da evolução de estratégias de vida mais plásticas (Ronce et al. 2005). A variabilidade ambiental em estágios iniciais de sucessão é maior do que em estágios mais avançados, sendo que a disponibilidade de luz é um dos mais importantes fatores na substituição de espécies em uma sucessão. O grau de tolerância à sombra e a arquitetura da copa são importantes na determinação de seqüências sucessionais em florestas decíduas sendo que, em geral, a taxa fotossintética e respiratória de plantas em estágios iniciais é maior (Bazzaz 1979). Devido ao ambiente mais rigoroso, as Florestas Estacionais Deciduais são mais vulneráveis a fatores de estresse durante o processo sucessional do que, por exemplo,

florestas

perenifólias

(Ewel

1977).

Esse

processo

ocorre

majoritariamente durante a estação chuvosa, sendo retardado durante a estação seca (Ewel 1980). Porém, devido à menor altura do dossel e sua estrutura mais simples quando comparadas a florestas tropicais úmidas, as matas secas têm o potencial de mais rápida recuperação para um estado maduro sendo consideradas, portanto, mais resilientes (Ewel 1980, Murphy & Lugo 1986). Padrões de sucessão em ambientes tropicais em campos de agricultura abandonados têm sido documentados em muitos estudos nas últimas décadas (Brown & Lugo 1990, Finegan 1996, Guariguata & Ostertag 2001). Porém, a maioria destes estudos foi realizada em florestas úmidas, apesar do fato de Florestas Tropicais Secas apresentarem maior taxa de conversão em florestas secundárias (Mooney et al. 1995).

Objetivo Geral O objetivo geral deste estudo é caracterizar o processo da sucessão ecológica em uma Floresta Estacional Decidual, utilizando como ferramenta de comparação fatores abióticos e bióticos de trechos de floresta em três estágios da sucessão natural. Como fatores abióticos, foram estudados a sazonalidade climática e características fisicas e químicas de fertilidade do solo dos estágios sucessionais. Como fatores bióticos, as comunidades arbóreas foram estudadas com relação à sua estrutura física e de síndromes de polinização e dispersão de sementes, além do acompanhamento mensal da fenologia ao longo de 12 meses. Os dados sobre a fenologia das comunidades foram, ainda, relacionados com a sazonalidade climática e comparados entre estágios e grupos de síndromes de polinização e dispersão de sementes.

Referências Bibliográficas Bazzaz, F. A. 1979. The Physiological Ecology of Plant Succession. Annual Review of Ecology and Systematics 10: 351-371. Brown, S. & Lugo, A. 1990. Tropical secondary forests. Journal of Tropical Ecology 6: 1–32. Burnham, R. J. 1997. Stand Characteristics and Leaf Litter Composition of a Dry Forest Hectare in Santa Rosa National Park, Costa Rica. Biotropica 29: 384395. Espírito-Santo, M. M., Sevilha, A., Anaya, F. C., Barbosa, R., Fernandes, G. W., Sanchez-Azofeifa, A., Scariot, A., Noronha, S. E. & Sampaio, C. 2008. Sustainability of tropical dry forests: two study cases in southeastern and central Brazil. Land Use Policy. Submetido. Ewel, J. J. 1977. Differences between wet and dry successional tropical ecosystems. Geo Eco Trop 1: 103-117. Ewel, J. J. 1980. Tropical Succession: Manifold Routes to Maturity. Biotropica 12: 27. Finegan, B. 1996. Pattern and process in neotropical secondary rain forests: the first 100 ys. of succession. Tree 11:119–124. Guariguata, M. R. & Ostertag, R. 2001. Neotropical secondary succession: changes in structural and functional characteristics. Forest Ecology and Management 148: 185–206. Kalacska, M., Sanchez-Azofeifa, G. A., Calvo-Alvarado, J. C., Quesada, M., Rivard, B. & Janzen, D. H. 2004. Species composition, similarity and diversity in three successional stages of a seasonally dry tropical forest. Forest Ecology and Management 200: 227-247. Khurana, E. & Singh, J.S. 2001. Ecology of seed and seedling growth for conservation and restoration of tropical dry forest: a review. Environmental Conservation 28: 39-52.

Maass, J. 1995. Conversion of tropical dry forest to pasture and agriculture. In S. Bullock, H. A. Mooney, & E. Medina (Eds.). Seasonally dry tropical forests. New York: Cambridge University Press (pp. 399-422). Miles, L., Newton, A. C., DeFries, R. S., Ravilious, C., May, I., Blyth, S., Kapos, V. & Gordon, J. E. 2006. A global overview of the conservation status of tropical dry forests. Journal of Biogeography 33: 491-505. Mooney, H., Bullock, S. & Medina, E. 1995. Introduction. In S. Bullock, H. Mooney, & E. Medina (Eds.). Seasonally dry tropical forests. New York: Cambridge University Press (pp. 1-8). Murphy, P. G. 1995. Dry forests of Central America and the Caribbean. In S. Bullock, H. A. Mooney, & E. Medina (Eds.). Seasonally dry tropical forests. New York: Cambridge University Press (pp. 9-34). Murphy, P. G., & Lugo, A. E. 1986. Ecology of Tropical Dry Forest. Annual Review of Ecology and Systematics 17: 67-88. Nascimento, A. R. T., Felfili, J. M. & Meirelles, E. M. 2004. Florística e estrutura da comunidade arbórea de um remanescente de Floresta Estacional Decidual de encosta, Monte Alegre, GO, Brasil. Acta Botanica Brasilica 18: 659-669. Odum, E. P. 1969. The Strategy of Ecosystem Development. Science 164: 262-270. Olivares, E. & Medina, E. 1992. Water and nutrient relations of woody perennials from tropical dry forests. Journal of Vegetation Science 3: 383–92. Olivieri, I., Michalakis, Y. & Gouyon, P. H. 1995. Metapopulation Genetics and the Evolution of Dispersal. American Naturalist 146: 202-228. Ramos, P. 1989. Estudos fitossociológicos em uma floresta mesofítica semidecídua na Fercal. Dissertação de Mestrado (Mestrado em Ecologia). Universidade de Brasília, Distrito Federal. 134p. Ratter, J. A., Askew, G. P., Montgomery, R. F., & Gifford, D. R. 1978. Observations on the Vegetation of Northeastern Mato Grosso. II. Forests and Soils of the Rio Suia-Missu Area. Proceedings of the Royal Society of London. Series B, Biological Sciences 203: 191-208.

Ribeiro, J.F. & Walter, B.M.T. 1998. Fitofisionomias do bioma Cerrado. In: S.M. Sano & S.P. Almeida (Eds.). Cerrado: ambiente e flora. Planaltina: EMBRAPA – CPAC (pp. 89-166). Rizzini, C. 1979. Tratado de Fitogeografia do Brasil. São Paulo: Huicitec/Edusp. Ronce, O., Brachet, S., Olivieri, I., Gouyon, P. H., & Clobert, J. 2005. Plastic changes in seed dispersal along ecological succession: theoretical predictions from an evolutionary model. Journal of Ecology 93: 431-440. Sanchez-Azofeifa, G. A., Quesada, M., Rodriguez, J. P., Nassar, J. M., Stoner, K. E., Castillo, A., Garvin, T., Zent, E. L., Calvo-Alvarado, J. C. & Kalacska, M. E. R. 2005. Research priorities for Neotropical Dry Forests. Biotropica 37: 477485. Sanchez-Azofeifa, G.A., Kalacska, M., Quesada, M., Calvo-Alvarado, J., Nassar, J. & Rodriguez, J. 2005b. Need for Integrated Research for a Sustainable Future in Tropical Dry Forests. Conservation Biology 19: 285-286. Scariot, A. & Sevilha, A.C., 2005. Biodiversidade, estrutura e conservação de florestas estacionais deciduais no Cerrado. In A. Scariot, J. Felfili, & J. SousaSilva (Eds.) Cerrado: Ecologia, Biodiversidade e Conservação. Brasília: Ministério do Meio Ambiente (pp. 123-139).

CAPÍTULO I

Caracterização abiótica e biótica de trechos de Floresta Estacional Decidual em distintos estágos sucessionais no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Introdução A sucessão é o processo pelo qual uma comunidade de plantas se transforma em outra (Crawley 1997). À medida que se processa, ocorrem mudanças graduais nas condições abióticas e na composição e estrutura vegetal, assim como em seus organismos associados (Begon et al. 2006).

Fatores Abióticos A compreensão das variações nas condições climáticas e pedológicas no decorrer da regeneração natural é de extrema importância, apesar de este tema ser pouco estudado. Existem estreitas relações entre essas variáveis abióticas e a vegetação, e sua compreensão é fundamental para o estudo do comportamento de ambos no meio ambiente (Reatto et al. 1998). A distribuição geográfica das espécies, por exemplo, é influenciada pela interação entre a tolerância ecofisiológica de cada uma às variáveis micro-climáticas e micro-edáficas (Mulkey et al. 1996). O clima determina as condições para o crescimento das plantas e sua amplitude de distribuição pelo fato de que impõe limites para seu estabelecimento e sobrevivência (Larcher 2004). As variáveis climáticas usualmente mais relacionadas à estrutura, e funcionamento da vegetação são: radiação solar, temperatura e disponibilidade hídrica (Lieberman 1982; Bullock & Solis-Magallanes 1990; Goulart et al. 2005). A radiação fotossinteticamente ativa (RFA) representa a faixa do espectro solar que pode ser utilizada pelas plantas (entre 400 e 700 nm). Aproximadamente 56% da radiação incidente na superfície da Terra está fora da faixa da RFA e conseqüentemente não está disponível como recurso para plantas verdes (Begon et 21

al. 2006). Em habitats terrestres, o regime de radiação varia ao longo do dia e do ano e, principalmente em florestas, existe competição por este recurso, o que modifica a quantidade e a qualidade da radiação recebida por cada indivíduo (Begon et al. 2006). Altas intensidades de radiação podem também acarretar num perigoso superaquecimento das plantas, debilitando o metabolismo celular devido à desnaturação de proteínas, dano às membranas ou produção de substâncias tóxicas (Levitt 1980). Para a maioria das plantas terrestres, a principal fonte de água é o solo e seu acesso a ela se dá por meio das raízes. Em regiões em que há baixa disponibilidade hídrica, as plantas evitam a dessecação por meio de certas adaptações estruturais e funcionais (características xeromórficas) como a presença de cera ou tricomas nas folhas, estômatos localizados na face abaxial das folhas, diminuição de área foliar, raízes profundas, modificações do caule ou das raízes para formação de órgãos de armazenamento de água e senescência foliar durante o período seco (Grace 1997). O ponto de orvalho é a temperatura abaixo da qual o vapor de água presente na atmosfera se condensa em certa superfície (Stone 1963). O orvalho é, especialmente durante a estação seca, uma fonte alternativa de água líquida para o solo e, conseqüentemente, para as plantas em ambientes áridos (Agam & Berliner 2006). Os solos podem ser classificados quantificando seus componentes físicos e químicos (nutrientes, pH, matéria orgânica), assim como sua composição granulométrica (porcentagens relativas de areia, silte e argila). O material nutritivo para o vegetal está presente no solo na forma ligada e na forma solúvel (Larcher 2004). Aproximadamente 98% dos elementos do solo estão na forma de serrapilheira e húmus, ligados ao material inorgânico de difícil solubilização ou ainda incorporados aos minerais (Larcher 2004). Os macronutrientes são nutrientes minerais necessários em grandes quantidades e incluem: nitrogênio (N), fósforo (P), enxofre (S), potássio (K), cálcio (Ca), magnésio (Mg) e ferro (Fe). Os micronutrientes são, por exemplo: manganês (Mn), zinco (Zn), cobre (Cu), boro (B) e molibidênio (Mo). Os dois elementos determinantes do desempenho da planta são nitrogênio (N) e fósforo (P) (Fitter 1997), sendo que as plantas somente conseguem absorver as formas fixadas de N: amônia (NH4+) e nitrato (NO3-). Não existe reserva mineral de nitrogênio no solo, já que os íons NO3- e NH4+ são solúveis e são rapidamente convertidos pelas plantas e 22

microorganismos em formas orgânicas. A mineralização do N é realizada pelos decompositores, ou seja, dependente da biologia do solo. Ao contrário do N, o P é um elemento raro, cuja fonte são as rochas e sua disponibilidade é dependente da química do solo (Fitter 1997). A fertilidade do solo é inferida principalmente com base na saturação por bases (V), na capacidade total de troca de cátions (CTC), saturação por alumínio e do grau de acidez (pH). A saturação por bases (V) constitui a riqueza do solo em bases trocáveis, principalmente Ca+2, Mg+2 e K+; CTC representa a capacidade da superfície das partículas do solo em trocar bases com a solução do solo. Em função dessas variáveis, pode-se classificar os solos como eutróficos, distróficos, álicos ou ácricos. Os solos eutróficos diferenciam-se dos distróficos por apresentarem saturação por bases superior a 50%, o que é um referencial técnico para separar solos de alta e baixa fertilidade. Em ambos, o alumínio é nulo ou reduzido (Reatto, Correia & Spera 1998). O pH do solo influencia a disponibilidade de nutrientes no solo e é um dos principais fatores que determina a nutrição e distribuição das plantas, sendo que a maioria tolera valores entre 3,5 e 8,5 (Buckman & Brady 1976, Larcher 2004). A matéria orgânica é um atributo importante como fonte de nutrientes e no aumento da capacidade de reter e trocar cátions (que serão eventualmente disponibilizados às plantas pela solubilização). Seu poder de tamponamento permite manter em equilíbrio as cargas do solo (Reatto et al. 1998). A textura do solo diz respeito às proporçòes relativas das frações de areia, silte e argila do solo e determinam, por exemplo, a permeabilidade e capacidade de campo do solo. Com base nesse fator, é possível classificar os solos de acordo com seu conteúdo dessas partículas minerais, desde arenoso (partículas mais grossas) até argiloso (partículas mais finas) (Buckman & Brady 1976; Larcher 2004).Quanto mais grossas as partículas do solo, melhor é a sua drenagem e quanto mais finas, maior a capacidade do solo de reter nutrientes (Raven et al. 2001). O silte é importante para formar os colóides do solo já que ele tem a capacidade de reter os cátions até que sejam liberados lentamente na solução do solo. A presença do silte e da argila no solo lhe assegura textura fina e movimentação lenta de ar e de água.

Fatores Bióticos A sucessão vegetal geralmente é estudada avaliando-se mudanças nas características estruturais e na composição de espécies da comunidade em questão. Entretanto, variações nas características funcionais ao longo da regeneração secundária têm recebido pouca atenção dos ecólogos, apesar de essa caracterização ser importante para permitir a análise da sucessão em escalas espaciais maiores (Guariguata & Ostertag 2001). Características funcionais como síndromes de polinização e dispersão de sementes são relacionadas à dinâmica vegetacional e processos sucessionais (Ibarra-Manriquez & Oyama 1992). A relação entre essas características reprodutivas das plantas e os padrões de abundância de espécies em florestas tropicais em diferentes estágios de sucessão nos fornece conhecimento fundamental para o entendimento do processo de regeneração e o papel essencial dos animais como agentes polinizadores e dispersores de sementes (Corner 1949, Baker 1970, Howe & Smallwood 1982, Baker et al. 1983, Kress & Beach 1994, Wunderle 1997 apud Chazdon et al. 2003). A síndrome de polinização pode ser definida como um conjunto de características das flores que denotam o agente mais efetivo para dispersar seu pólen, seja ele biótico ou abiótico (Fenster et al. 2004). Do mesmo modo, a síndrome de dispersão de sementes é inferida a partir da morfologia dos frutos e sementes (Howe & Smallwood 1982). A polinização é um estágio crítico para a reprodução das plantas e, portanto, na manutenção e evolução de espécies e comunidades (Machado & Lopes 2004). A maioria dos estudos sobre polinização é focada em apenas uma ou poucas espécies. Entretanto, uma abordagem das comunidades planta-polinizador nos permite comparar diferentes ambientes, entender como a polinização é organizada em reposta à, por exemplo, a geografia e estrutura da vegetação (Ramírez 2004). Além disso, essa abordagem pode fornecer subsídios para programas de conservação de ambientes fragmentados ou ameaçados (Machado & Lopes 2004). A ecologia de dispersão de sementes constitui uma importante base para o entendimento da estrutura e funcionamento das comunidades florestais nos neotrópicos. Em casos de regeneração natural de comunidades, a dispersão de sementes tem um papel fundamental no aporte de propágulos de áreas fonte

próximas, acelerando a regeneração de florestas degradadas (Wunderle 1997). Além disso, por meio do recrutamento de plantas, pode estimular e atrair herbívoros (Dirzo et al. 1992; Fort & Richards 1985), já que representa a fonte de alimento para esses

consumidores

primários.

Possíveis

incoerências

entre

síndrome

estabelecida para as diferentes espécies e seus reais visitantes nesse tipo de estudo são aceitáveis, no sentido de que as características reprodutivas não são indicadores infalíveis e precisos na determinação do polinizador ou do dispersor de sementes, e sim, um guia importante para estudar a ecologia reprodutiva (Howe & Smallwood 1982; Machado & Lopes 2004). O objetivo desse estudo foi caracterizar três diferentes estágios sucessionais encontrados na floresta do Parque Estadual da Mata Seca, MG em relação a fatores abióticos (micro-clima e solo) e bióticos (estrutura da comunidade e síndromes de polinização e dispersão de sementes). As hipóteses desse estudo são: (i) Os três estágios sucessionais apresentam-se sob condições micro-climáticas semelhantes. (ii) Os três estágios apresentam diferenças pedológicas, de modo que as condições são melhores quanto mais avançada a sucessão. (iii) Há um gradiente crescente de complexidade estrutural, representado pelos valores de CAP e altura, do estágio inicial para o tardio. (iv) Há diferenças com relação às proporções das diferentes síndromes de polinização entre os três estágios, sendo a polinização abiótica menos comum quanto mais avançada a sucessão. (v) Há diferenças com relação às proporções das diferentes síndromes de dispersão de sementes entre os três estágios, sendo a dispersão abiótica menos comum quanto mais avançada a sucessão.

Material e Métodos A região Norte de Minas Gerais apresenta localização geográfica estratégica para a conservação da biodiversidade no Estado, pois está situada em área de ecótone entre os biomas Caatinga, Cerrado e Mata Atlântica, apresentando alta diversidade de fauna e flora (Drummond et al. 2005; Scolforo & Carvalho 2006). A cobertura vegetal da região é naturalmente complexa, composta por formações vegetais distintas, predominantemente caducifólias. Além dessas, destacam-se florestas perenifólias que recobrem porções significativas das várzeas dos rios Verde Grande e, principalmente, do São Francisco (Scolforo & Carvalho 2006). O Parque Estadual da Mata Seca (PEMS) localiza-se no Vale do Médio São Francisco e sua área de influência abrange os municípios de Manga, Itacarambi, São João das Missões e Matias Cardoso, entre as coordenadas 43°97’02”S 14°64’09”W e 44°00’05”S - 14°53’08”W. O PEMS foi criado em 2000 englobando 10.000 ha, sob a responsabilidade do Instituto Estadual de Florestas de Minas Gerais (IEF-MG). O PEMS representa a única unidade de conservação na margem esquerda do rio São Francisco que apresenta matas secas em solo não-cárstico e mata ciliar ainda preservada em Minas Gerais. Na região do PEMS, ainda podem ser encontradas outras formações vegetais, como florestas perenifólias nas várzeas do rio, florestas semi-decíduas em terrenos mais altos ao longo dos cursos d’água, vegetação rupestre em solos litólicos calcáreos além das florestas deciduais em solos litólicos, podzólicos, latossolos e cambissolos (IEF 2000) (Figura 1). O histórico de uso antrópico do PEMS inclui o estabelecimento de dois pivôs centrais de cerca de 100 ha cada, para o cultivo de feijão, milho e tomate. Entretanto, a principal atividade nesta área era a criação de gado sendo que cerca de 1.525 ha da área do PEMS são constituídos por pastagens abandonadas em diferentes estágios de regeneração (IEF 2000). Três estágios sucessionais principais da regeneração da Floresta Estacional Decidual foram definidos com base na estrutura vegetal: •

Inicial - no qual o principal componente é o herbáceo-arbustivo, com manchas esparsas de vegetação lenhosa de porte mais alto, formando um dossel descontínuo de, no máximo, 6-8 metros de altura. Em regeneração há oito anos; 26

•

Intermediário - no qual existem dois estratos. O primeiro é composto de árvores decíduas de crescimento rápido, que atingem um tamanho máximo de 15-20 metros de altura e formam um dossel fechado. O segundo estrato é composto por lianas, árvores adultas pertencentes a espécies tolerantes à sombra e árvores juvenis. Em regeneração há 20-25 anos;

•

Tardio - no qual existem três estratos. O primeiro estrato é constituído por árvores de 15-30 metros de altura que formam um dossel bastante fechado. O segundo estrato é formado por árvores juvenis de diferentes idades e portes, e o terceiro estrato é composto por espécies herbáceas e arbustivas típicas de sub-bosque. Em regeneração há mais de 50 anos.

Figura 1: Localização do Parque Estadual da Mata Seca, MG. Fonte: http://tropi-dry.eas.ualberta.ca.

Para cada estágio sucessional, foram demarcadas 6 parcelas de 50 m x 20 m (0,1 ha), totalizando 18 parcelas e 1,8 ha amostrados (Figura 2). Cada parcela representa uma unidade amostral, totalizando, portanto, seis repetições por estágio. Nessas parcelas estão sendo realizados estudos periódicos de fitossociologia, fenologia, herbivoria, riqueza e abundância de borboletas, formigas, besouros escarabeídeos, morcegos e aves, medições de Índice de Área Foliar, análise de solo e coleta de dados climáticos dentro do Tropi-Dry. As parcelas amostradas no Parque Estadual da Mata Seca apresentam um total de 59 espécies arbóreas, distribuídas em 25 famílias. O estágio inicial apresenta 24 espécies, o intermediário 33 espécies e o tardio 42 espécies (Madeira et al. 2008, submetido). Para a realização deste estudo, foram utilizados dados secundários obtidos nas parcelas demarcadas relativos à análise de solos, coleta de dados climáticos e fitossociologia provenientes da base de dados do Tropi Dry (2007).

Estágio Inicial Intermediário Tardio

1000 m

Figura 2: Desenho esquemático da localização das parcelas demarcadas no Parque Estadual da Mata Seca, MG.

Fatores Abióticos Para a caracterização meteorológica foram instaladas, no sub-bosque dos fragmentos, três estações climáticas (Figura 3), uma em cada estágio sucessional. Cada estação coletou dados de conteúdo hídrico do solo, umidade relativa do ar, temperatura, ponto de orvalho e Radiação Fotossinteticamente Ativa (RFA) durante o período de Dezembro de 2006 a Novembro de 2007. As medidas são tomada a cada minuto e uma média desses valores registrada a cada 30 minutos, sendo que,para a análise dos dados, foram calculadas as médias mensais dos valores registrados. Os valores de minutos de luz. dia-1 foram obtidos a partir de dados de RFA. Foi utilizada a estação climática localizada no estágio inicial uma vez que as estações localizadas nos outros estágios apresentaram mal-funcionamento durante parte do período de estudos.

Figura 3: Estação Meteorológica instalada em uma das parcelas no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Foto: M. Espírito-Santo.

Os dados de pluviosidade foram obtidos por meio do banco de dados da Agência Nacional de Águas (ANA) da estação pluviométrica de Manga, MG, desde 1938 até 2007. Para melhor definir as estações do ano, foi realizada uma análise de agrupamento (utilizando ligação completa como método de amalgamação e distância Euclidiana como coeficiente de associação) considerando as médias mensais ao longo dos 69 anos (Madeira & Fernandes 1999, Couto-Santos 2007). Para análise estatística dos dados climáticos coletados pelas estações meteorológicas, foram realizados testes não paramétricos de distribuição de frequências (Kolmogorov-Smirnov Two Sample) para comparar a variação dos parâmetros climáticos ao longo do ano entre os estágios sucessionais. Para a coleta de solo, foram feitas amostragens em três parcelas de cada estágio sucessional e o material coletado levado à Embrapa Solos, RJ, para análise. Para análise estatística dos dados de solo, foram calculadas as médias dos valores dos componentes químicos e físicos do solo, da composição granulométrica e dos teores de metais. Devido às diferenças nas unidades e magnitudes entre as variáveis, foi realizada uma transformação para estandardizar os dados para a realização dos testes de hipótese, segundo a seguinte fórmula (Vincent 2004): Valor padronizado = (valor original – média) / desvio padrão Para comparação das médias foi utilizada Análise de Variância (ANOVA) seguida de teste de Tukey HSD a 5% de probabilidade para segregar as diferentes médias (Zar 1996). A homogeneidade das variâncias dos dados transformados foi verificada para realização desses testes paramétricos. Para análise exploratória, foi realizada uma Análise de Componentes Principais (PCA) (Vincent 2004).

Fatores Bióticos Para a coleta de dados bióticos, em cada parcela de cada estágio sucessional, todas as espécies arbóreas com diâmetro a altura do peito (DAP) > 5 cm foram marcadas e identificadas. Para análise de estrutura, foram calculadas as médias dos valores de CAP (Circunferência à Altura do Peito), altura, área basal e densidade de indivíduos em cada estágio sucessional. Para comparação das médias foi utilizada Análise de Variância (ANOVA) seguida de teste de Tukey HSD a 5% de probabilidade para segregar as diferentes médias (Zar 1999). A homogeneidade das variâncias dos dados foi verificada previamente à realização de todos os testes. 30

Para todos os indivíduos marcados, as síndromes de polinização (sensu Faegri & Pijl 1979) e de dispersão (sensu Howe & Smallwood 1982) foram inferidas a partir da morfologia e cor das flores e frutos, observações de campo e informação da literatura. Como o foco deste trabalho foi a comunidade, foi preferido realizar as análises utilizando o número de indivíduos, apesar de alguns resultados serem expostos com o número de espécies, para efeito de comparação. Sendo assim, em cada estágio sucessional, foram calculados o número de indivíduos e sua porcentagem para cada síndrome encontrada e os valores comparados por meio de análise de variância (ANOVA) comparando-se os pares por meio de teste de Tukey HSD a 5%. A homogeneidade das variâncias foi verificada previamente a todas as análises. Para avaliar a similaridade de síndromes de polinização e dispersão de sementes entre cada parcela dos diferentes estágios sucessionais, uma análise de agrupamentos foi realizada. A similaridade foi medida utilizando distância euclidiana e o método de aglomeração foi o de ligação completa.

Resultados e Discussão Fatores Abióticos •

Micro-Clima Com relação ao micro-clima, não foram observadas diferenças entre os

estágios sucessionais, exceto para as variáveis conteúdo hídrico do solo e RFA. A temperatura média mensal se mostrou relativamente constante e alta durante o ano, sendo a média geral de 24,1oC; a média máxima de 30,1oC (Outubro 2007, estágio tardio) e a mínima de 20,9oC (Agosto 2007, estágio inicial). Não houve diferença significativa entre os estágios sucessionais (p>0,05) (Figura 4). A Radiação Fotossinteticamente Ativa apresentou forte sazonalidade, tendo valor máximo de 439,5 (Outubro 2007, estágio inicial) e mínimo 44 uE (Fevereiro 2007, estágio tardio), sendo a média 237,6 uE. Houve diferença significativa entre os estágios sucessionais, com os maiores valores nos estágios inicial e intermediário e os menores no estágio tardio (p<0,05) (Figura 4). É importante ressaltar que as estações climáticas estão localizadas no sub-bosque, gerando padrões inversos ao esperado com base nas estações do ano. Os maiores valores observados durante a estação seca refletem a deciduidade do dossel, permitindo que toda a radiação chegue ao solo enquanto na estação chuvosa grande parte dessa radiação é interceptada pelas folhas. A umidade relativa do ar apresentou forte sazonalidade, tendo valor máximo de 95,2% (Fevereiro 2007, estágio inicial) e mínimo de 36% (Outubro 2007, estágio tardio), sendo a média 66,1%. A distribuição dos valores ao longo do ano foi estatisticamente semelhante entre os estágios (p>0,05) (Figura 4). O conteúdo hídrico do solo também apresentou forte sazonalidade, tendo valor máximo de 0,202 m3água.m3solo-1 (Fevereiro 2007, estágio inicial) e mínimo 0,024 (Outubro 2007, estágio intermediário), sendo a média 0,089. Houve diferença significativa entre os estágios sucessionais, tendo sido registrados os maiores valores no estágio inicial,os menores no estágio intermediário e valores intermediários no estagio tardio (p<0,05) (Figura 4). Entretanto, essa diferença pode ter sido causada por fatores geográficos, uma vez que algumas parcelas do estágio inicial estão localizadas em áreas sujeitas a influência de um lençol freático mais raso, em razão da proximidade com um curso d’água (veja Figura 2). 32

Os valores de ponto de orvalho seguiram o mesmo padrão de forte sazonalidade apresentado pelo conteúdo hidrico, com máxima de 22,8oC (Fevereiro 2007, estágio inicial), mínima de 9,1oC (Agosto 2007, estágio inicial) e média de 15,8 oC. Não houve diferença significativa entre os estágios sucessionais (p>0,05) (Figura 4).Os valores de minutos de luz.dia-1 também apresentaram comportamento sazonal, com os menores valores ocorrendo no período de Abril a Julho, durante a estação seca (Figura 5). A pluviosidade média anual da região, nos últimos 69 anos, foi de 805,29 mm, enquanto a pluviosidade anual no período de estudo foi de 704,5 mm. Analisando-se as médias mensais de 1938 até 2007, a máxima pluviosidade ocorre no mês de Dezembro (183,3 mm) e a mínima em Julho (0,29 mm) (Figura 6). O ano de 2007 apresentou um regime pluviométrico peculiar devido ao pico de chuvas ocorrente no mês de Fevereiro (300 mm), seguido por uma redução brusca do volume de chuvas no mês de Março. Entretanto, as diferenças observadas entre as médias mensais pluviométricas históricas e do ano de estudos só ocorreram durante os meses chuvosos, tendo os meses secos sido semelhantes entre si (Figura 6). A análise de agrupamento dos dados históricos (Figura 7) indicou a ocorrência de duas estações bem definidas (seca e chuvosa), e períodos de transição entre essas estações. A estação seca compreendeu cinco meses: Maio, Junho, Julho, Agosto e Setembro; a estação chuvosa foi representada por três meses: Novembro, Dezembro e Janeiro. A estação de transição compreendeu os meses de Outubro Fevereiro, Março e Abril. Os meses da estação chuvosa se segregaram completamente dos outros meses, indicando que os meses de transição são mais semelhantes aos meses secos do que aos chuvosos (Figura 7).

inicial

Temperatura (oC)

intermediário

tardio

A A A

30 25 20 15 500

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

aug

sep

oct

A A

400

PAR (uE)

nov

300

200 100

Umidade Relativa (%)

100

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

aug

sep

oct

nov

40 20 0

0.25

Conteúdo Hídrico

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

aug

sep

oct

nov

0.2

0.15

0.1 0.05

Ponto de Orvalho (oC)

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

aug

sep

oct

nov

15 10 5 0 dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

aug

sep

oct

nov

Figura 4: Variação da temperatura (oC), Radiação Fotossinteticamente Ativa (RFA), umidade relativa do ar (%), conteúdo hídrico do solo e ponto de orvalho (oC) médias da área de estudos nos três estágios sucessionais no Parque Estadual da Mata Seca, MG, de Dezembro de 2006 a Novembro de 2007. Letras diferentes representam diferenças significativas para todo o período pelo teste de KolmogorovSmirnov Two Sample (p<0,05).

Figura 5: Variação do número de minutos luz/dia durante o período de estudo no Parque Estadual da Mata Seca, MG.

350 1938‐2007

Pluviosidade (mm)

300

Período do estudo

250 200 150 100 50 0 jan

fev

mar

apr

mai

jun

jul

ago

set

out

nov dez

Meses

Figura 6: Variação da pluviosidade mensal (mm) média ao longo do ano para 69 anos e durante o período de estudo no município de Manga, MG.

200

Distância Euclidiana

150

100

Transição

Chuva

Seca

0 Jul Jun Ago Mai

Set

Out Abr Fev Mar Jan Nov Dez

Figura 7: Dendrograma elaborado a partir das médias mensais de pluviosidade de 69 anos, segundo o método de ligação completa e ligação euclidiana, no município de Manga, MG. Durante os cinco meses da estação seca a precipitação é inferior a 10 mm por mês sendo que, nesse período, foram registrado os menores valores de temperatura, umidade relativa do ar, conteúdo hídrico do solo, ponto de orvalho, fotoperíodo (nesse caso, de Abril a Agosto) e os maiores valores de RFA. O termo “seca” significa um período sem precipitação apreciável durante o qual o conteúdo de água no solo é reduzido gerando um déficit hídrico, que gera um estresse na a maioria das plantas (Larcher 2004). Em ambientes sazonais como as matas secas, esta “seca” pode chegar a 6 meses (Murphy & A. E. Lugo 1986), sendo um importante fator evolutivo . Em florestas secas, a quantidade de chuva é excessiva nos três ou quatro primeiros meses da estação chuvosa e virtualmente ausente durante alguns meses da estação seca, que varia de dois a seis meses (Olivares & Medina 1992). Portanto, o principal fator limitante nesses ambientes é a duração dessa estação e não somente o valor absoluto de chuva (Janzen 1967). Além disso, freqüentemente o estado de dessecação do solo é acompanhado de forte

evaporação causada pela demanda evaporativa do ar e de altos níveis de radiação (Larcher 2004). Os efeitos do pico de pluviosidade no mês de Fevereiro podem ser observados principalmente nos valores de conteúdo hídrico do solo em todos os estágios. Entretanto, esse valor foi maior no estágio inicial e menor no estágio intermediário. Apesar de as regiões de mata seca serem definidas pela quantidade total de chuvas e duração da estação seca, um outro fator importante em termos de compreensão das diferenças na fenologia e composição de espécies entre diferentes áreas pode ser a disponibilidade de água no solo (Holbrook et al. 1995). Diferenças na sincronia de queda de folhas, florescimento e expansão de raízes entre árvores decíduas são comumente associadas ao conteúdo hídrico do solo, diferenças inter-anuais de pluviosidade e tamanho da planta (Holbrook, Whitbeck & Mooney 1995). Entretanto, essa variável não é dependente somente da pluviosidade e evaporação uma vez que a textura, estrutura e conteúdo de matéria orgânica também são determinantes da capacidade de retenção de água do solo (Cuevas 1995). A relação entre as variáveis climáticas e outras características do solo serão discutidas adiante. A sazonalidade acentuada das variáveis umidade relativa do ar, conteúdo hídrico do solo, ponto de orvalho, fotoperíodo e RFA nos mostra a importância dessas para a comunidade biótica, enquanto temperatura não apresenta padrão sazonal acentuado. A variação da pluviosidade cria uma diferença fundamental nos padrões da sucessão de matas secas e florestas tropicais úmidas (Kennard 2002), uma vez que a disponibilidade hídrica o principal fator regulador de processos em florestas secas. Os valores médios de ponto de orvalho foram inferiores aos valores de temperatura em todos os meses e todos os estágios sucessionais. Isto indica que aparentemente o orvalho não é uma fonte de água muito importante nas comunidades em estudo. Por outro lado, foi detectado que temperaturas no patamar das do ponto de orvalho ocorreram durante todo o período chuvoso e normalmente durante poucas horas da madrugada em poucos dias durante o período seco. Assim, o ponto de orvalho pode atuar como um importante sinalizador de mudanças na disponibilidade hídrica para as plantas, desencadeando diversos processos metabólicos.

•

Solo Os resultados das análises físicas e de fertilidade dos substratos dos trechos

em diferentes estágios sucessionais apontaram maior semelhança entre os estagios inicial e tardio. Em geral, o solo das florestas deciduais do PEMS possui pH ácido, dentro da faixa comum para solos minerais de regiões áridas e úmidas (de 5 a 9) (Buckman & Brady 1976). A relação C/N é considerada ideal, inserida na faixa de 8/1 a 15/1. De fato, a proporção C/N tende a ser reduzida em solos de regiões áridas, devido a baixa disponibilidade hídrica (Buckman & Brady 1976) (Tabela 1). Apesar de haver diferenças significativas entre os valores de nutrientes, os solos dos três estágios sucessionais se mostraram férteis, sendo os estágios inicial e tardio os que possuem os melhores solos. O solo do estágio intermediário é o mais ácido, com menor concentração de carbono, matéria orgânica e nitrogênio e menores valores de V e CTC (Tabela 1). A quantidade de areia é semelhante para todos os estágios, porém a quantidade de silte é maior no estágio tardio e a quantidade de argila maior no estágio intermediário (Tabela 2). Solos mais ricos em silte apresentam maior tendência ao encrostamento, ou seja, formação de uma camada endurecida nos primeiros centímetros do solo, reduzindo a infiltração de água (aumentando a susceptibilidade à erosão) e dificultando a emergência de plântulas (Tomé Jr. 1997). Já um solo com textura argilosa é menos susceptível à erosão em área não muito declivosa. Possui boa drenagem, com altos valores de retenção de água (Tomé Jr. 1997). Entretanto, possui baixa permeabilidade e é mais susceptível à compactação (Buckman & Brady 1976). Os menores valores de matéria orgânica, de CTC e de V sugerem que o solo do estágio intermediário é o menos fértil entre os ocorrentes nos três estágios. O valor de CTC é influenciado também pela quantidade de matéria orgânica, em uma relação positiva. Baixos valores de CTC refletem baixos valores de matéria orgânica o que gera dificuldade na absorção de nutrientes pelas plantas (Guariguata & Ostertag 2001). Não foi observado um gradiente de fertilidade entre os três estágios sucessionais nesse estudo. Os solos dos estágios inicial e tardio são mais férteis e semelhantes entre si. O padrão de variação das características do solo ao longo da sucessão vegetal é variável, sendo que alguns estudos relatam aumento de nutrientes no solo (Silver et al. 1996) enquanto outros relatam o contrário (Uhl & Jordan 1984). Essas

variações são atribuídas principalmente a diferentes métodos de amostragem, diferentes ecossistemas analisados, e diferenças no tipo e intensidade do distúrbio inicial (Guariguata & Ostertag 2001). No caso em estudo, o padrão encontrado reflete uma diminuição da fertilidade em estágios intermediários de sucessão, e um aumento de fertilidade em estágios mais avançados. Segundo Brown & Lugo (1990), a variação na disponibilidade de luz, água e nutrientes pode determinar a progressão do aporte de matéria orgânica proveniente das espécies vegetais durante uma sucessão. As espécies de estágios iniciais desenvolvem maior índice de área foliar, proporcionam maior cobertura vegetal e acumulam maior matéria orgânica no solo, tornando mais favoráveis as condições para que a sucessão continue. Por este estudo ter sido realizado ao mesmo tempo nos três estágios sucessionais, variações microclimáticas ou de uso de solo podem ter influenciado o resultado. Uma análise de fertilidade do solo ao longo do tempo em uma mesma parcela pode ser mais adequada para se detectar as diferenças entre estágios. Os resultados descritos acima podem ser observados no diagrama obtido por meio da PCA. Em geral, é possível observar segregação entre os três estágios sucessionais em relação ao solo. O primeiro eixo explicou 52,3% da variação e o segundo 21,4%, totalizando 73,7% (Figura 8). O Eixo 1 formou um gradiente de fertilidade, sendo o lado direito o menos fértil. Os três estágios sucessionais foram separados, estando o estágio intermediário agrupado à direita desse eixo, associando-se às variáveis alumínio, hidrogênio e argila. Os estágios inicial e tardio, por outro lado, se agruparam à esquerda desse eixo, se associando às demais variáveis. No Eixo 2, as parcelas dos estágios inicial e tardio estão agrupadas principalmente segundo as variáveis C/N, fósforo e areia. O estágio inicial está agrupado abaixo do Eixo 2, apresentando maiores valores de areia e fósforo.

Tabela 1: Características físicas e químicas dos solos dos estágios Inicial (Ini), Intermediário (Int) e Tardio (Tar) no Parque Estadual da Mata Seca, MG. M.O.: matéria orgânica; CTC: Capacidade de Troca Catiônica; V: saturação de bases. Letras diferentes após a média indicam diferenças significativas na ANOVA pelo teste de Tukey HSD (p<0.05). Ini (n=3) pH (H2O) C (g/kg) M.O. (g/kg) N (g/kg) C/N Ca2+ (cmol/kg) Mg2+ (cmol/kg) K+ (cmol/kg) Na+ (cmol/kg) H+ (cmol/kg) Al3+ (cmol/kg) CTC V (%) P (mg/kg)

X 6.80 15.97 27.50 1.97 8.14 8.43 2.37 0.37 0.01 1.77 0 12.95 86.50 7.00

± ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± ±

Int (n=3) d.p. 0.20 1.00 1.66 0.15 0.62 0.32 0.67 0.08 0.01 0.55 0 0.86 3.40 2.00

a ab ab ab a a a a b a a a

X 5.30 14.60 25.07 1.73 8.39 2.67 1.13 0.16 0.01 4.33 0.3 8.61 45.70 5.00

± ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± ±

Tar (n=3) d.p. 0.10 2.08 3.61 0.12 0.67 1.01 0.06 0.01 0.00 0.32 0.2 0.98 7.28 0.00

b b b b a b b b a b b a

X 6.63 18.43 31.80 2.17 8.52 7.70 2.00 0.32 0.01 2.57 0 12.60 79.70 5.33

± ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± ± ±

d.p. 0.29 0.49 0.87 0.12 0.22 0.87 0.26 0.06 0.00 0.40 0 1.50 0.86 1.53

Tabela 2: Composição granulométrica dos solos dos estágios Inicial (Ini), Intermediário (Int) e Tardio (Tar) no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Letras diferentes após a média indicam diferenças significativas na ANOVA com o teste de Tukey HSD (p<0.05).

Areia (%) Silte (%) Argila (%)

Ini (n=3) X d.p. 53.4 ± 4.8 a 19.9 ± 1.7 ab 26.6 ± 4.1 b

Int (n=3) X d.p. 47.7 ± 2.2 a 13.6 ± 1.2 b 38.6 ± 1.1 a

Tar (n=3) X d.p. 43.2 ± 10. a 22.8 ± 5.8 a 34.0 ± 5.2 ab

a a a a a a ab a b a a a

Eixo2

Tar 3

argila Tar 2

Int 1

C m.o.

CTC V pH

H+

C/N

N silte

Int 2

Tar 1

Eixo1

Al+3 NA+ 40

0 Ini 2

80 Int 3

areia Ini 3 Ini 1

Figura 8: Diagrama de ordenação da análise de componentes principais (PCA) a partir das variáveis físicas e químicas dos solos dos estágios Inicial (Ini), Intermediário (Int) e Tardio (Tar) no Parque Estadual da Mata Seca, MG.

Fatores Bióticos Com relação à estrutura da comunidade, o estágio tardio apresentou as maiores médias para todas as variáveis medidas (Tabela 3), sendo que os valores de CAP e Área Basal são estatisticamente iguais ao estágio intermediário. O estágio inicial apresentou as menores médias para todas as variáveis, mostrando uma clara segregação em relação aos outros dois estágios. Tabela 3: Circunferência a Altura do Peito (CAP) (cm), Altura (m), Área Basal (m2/ha) e Densidade de Indivíduos (ind/ha) médios dos indivíduos arbóreos nos diferentes estágios sucessionais no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Letras diferentes após a média indicam diferenças significativas na ANOVA com o Teste de Tukey HSD (p<0.05). Modificado de Madeira et al. submetido. Inicial (n=295) X

e.p

CAP

27,32

1,24

Altura

3,36

Área Basal

68,6

Densidade

491,67

famílias

Intermediário (n=453) X

e.p

41,01

1,24

0,62

7,98

11,84

198,91

63,78

755

mais

abundantes

Tardio (n=611) X

e.p

43,97

1,24

0,62

12,25

0,62

11,84

237,84

11,84

63,78

b 1018,33 ±

63,78

estágio

inicial

foram

Fabaceae,

Anacardiaceae e Bignoniaceae que compreenderam 59,1%, 23,3% e 12,1% dos indivíduos e 15, 3 e 2 espécies respectivamente. Juntas, essas famílias correspondem a 92,5% dos indivíduos nesse estágio. No estágio intermediário, as famílias mais abundantes foram Bignoniaceae (31,3% dos indivíduos e 3 espécies), Combretaceae (25,6% e 2), Fabaceae (19,9% e 13) e Euphorbiaceae (5,7% e 3). No estágio tardio as famílias mais abundantes foram Bignoniaceae, Fabaceae, Combretaceae e Anacardiaceae (Tabela 4).

Tabela 4. Famílias mais representativas nos diferentes estágios sucessionais no Parque Estadual da Mata Seca. Fonte: Madeira et al. 2008 submetido. Número de Estágio

Família

inicial

intermediário

tardio

Composição (%)

Espécies

Anacardiaceae

23.3

Bignoniaceae

10.1

Fabaceae

59.1

Bignoniaceae

31.3

Combretaceae

25.6

Euphorbiaceae

5.7

Fabaceae

19.9

Anacardiaceae

5.1

Bignoniaceae

35.8

Combretaceae

19.5

Fabaceae

20.5

Considerando as 59 espécies identificadas nas parcelas no Parque Estadual da Mata Seca, MG, sete síndromes de polinização foram encontradas: anemofilia (vento), cantarofilia (besouros), falenofilia (mariposas), melitofilia (abelhas), não especializadas

(pequenos

insetos),

ornitofilia

(beija-flores)

quiropterofilia

(morcegos) (Tabela 5). Quatro síndromes de dispersão de sementes foram encontradas: zoocoria (animais), anemocoria (vento), barocoria (gravidade) e balística (explosão) (Pranchas 1 a 3, Tabela 5). Para varias espécies não foram encontradas informações na literatura como, por exemplo, Pterocarpus rohrii, cuja flor pode ser polinizada tanto por borboletas ou mariposas. Não foi encontrada informação sobre a hora da antese dessa espécie, o que poderia indicar com mais precisão o agente polinizador. A síndrome dessa espécie foi, portanto, considerada como falenofilia. Para caracterização da síndrome da espécie Vernonia sp., foram consideradas as informações disponíveis sobre as espécies Vernonia rubricaulis e V. scabra. Para a espécie Combretum duarteanum, foi utilizada como base as informações sobre síndrome de polinização e dispersão de sementes da espécie C.

leprosum, característica de áreas de Caatinga. Para Centrolobium sp. foi atribuida a síndrome de C. robustum, C. tomentosum e C. microchaete. Há ainda algumas questões taxonômicas não resolvidas nas parcelas do Parque Estadual da Mata Seca como, por exemplo, espécies identificadas a até somente o nível de gênero. Entretanto, essas questões não influenciaram na classificação das síndromes, uma vez que a análise foi realizada em relação à porcentagem de indivíduos.

Tabela 5: Síndromes de polinização e de dispersão das espécies identificadas nos três estágios sucessionais no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Estágio: ini – inicial, int – Intermediário, tar – Tardio; Poli – síndrome de polinização: n.e. – não especializados, mel – melitofilia, ane – anemofilia, orn – ornitofilia, can – cantarofilia, fal – falenofilia, qui – quiropterofilia; Dis – síndrome de dispersão de sementes: ane – anemocoria, zoo – zoocoria, bal – balística, bar – barocoria. Bibliografia no Anexo 1. Família

Espécies

Estágio

Poli

Dis

Bibliografia

Anacardiaceae

Astronium fraxinifolium Schott ex Spreng.

ini

n.e.

ane

15, 16

ini - int - tar

n.e.

ane

8, 11

ini

n.e.

ane

2, 11

int - tar

n.e.

zoo

8,11

tar

fal

ane

6, 12, 13

Aspidosperma pyrifolium Mart.

ini – tar

fal

ane

8,12

Aspidosperma subincanum Mart.

int - tar

fal

ane

8,12

Calotropis procera (Aiton) W.T. Aiton*

ini

mel

ane

Araliaceae

Aralia warmingiana (Marchal) J. Wen

int – tar

mel

zoo

4,18

Arecaceae

Syagrus oleracea (Mart.) Becc.

tar

can

zoo

15,20

Asteraceae

Vernonia sp.

ini

n.e.

ane

1,20

Bignoniaceae

Tabebuia impetiginosa (Mart. ex DC) Standl.

int – tar

mel

ane

3, 5, 12

ini – int – tar

mel

ane

3, 5, 12

Tabebuia roseo-alba (Ridl.) Sandwith

tar

mel

ane

3, 5, 12

Tabebuia sp. 2

int

mel

ane

3, 5, 12

Zeyheria tuberculosa (Vell.) Bur.

ini

orn

ane

12, 15

Myracrodruon urundeuva Allemão Schinopsis brasiliensis Engl. Spondias tuberosa Arruda Apocynaceae

Aspidosperma polyneuron Müll.Arg.

Tabebuia ochracea (Cham.) Standl.

*Espécie introduzida

Tabela 5 continuação.

Família

Espécies

Estágios

Poli

Dis

Bibliografia

Bixaceae

Cochlospermum vitifolium Spreng.

int – tar

mel

ane

5, 7

Burseraceae

Commiphora leptophloeus (Mart.) J. B. Gillet

int - tar

mel

zoo

8, 11

Cactaceae

Cereus jamacaru DC.

int – tar

mel

zoo

Pereskia grandifolia Haw.

int - tar

mel

zoo

ini

ane

zoo

Cannabaceae

Celtis iguanaea (Jaqc.) Sarg.

Combretaceae

Combretum duarteanum Cambess.

int – tar

n.e.

ane

7, 8

Terminalia eichleriana Alan & Stace

int – tar

n.e.

ane

15, 16

int

fal

bar

8, 18

Manihot anomala Pohl

ini – int

mel

bar

8, 12

Sapium obovatum Klotzsch ex Mull. Arg.

int – tar

n.e.

zoo

ini

qui

bal

8, 12

ini – int – tar

mel

bal

Goniorrhachis marginata Taub.

tar

mel

bar

2, 18

Senna multijuja (Rich.)

ini

mel

bar

ini

mel

bar

Euphorbiaceae

FabaceaeCaesalpinioideae

Cnidoscolus pubescens Pax (Pax)

Bauhinia sp. Caesalpinia pyramidalis (Tul.)

Senna spectabilis (DC.) H. S. Irwin & Barneby (continua)

Tabela 5 continuação.

Família

Espécies

Estágios

Poli

Dis

Bibliografia

Fabaceae-Faboideae

Centrolobium sp.

int – tar

mel

ane

Machaerium acutifolium Vog.

int – tar

mel

ane

12, 15

Machaerium brasiliense Vog.

int – tar

mel

ane

12, 15

Machaerium cf. floridum (Mart.) Ducke

int – tar

mel

ane

12, 15

int

mel

ane

12, 15

ini – tar

mel

bar

tar

fal

ane

ini-int-tar

mel

bar

8, 20

ini

mel

bar

8, 20

Anadenanthera colubrina (Vell.) Brenan

int – tar

n.e.

ane

8, 12

Chloroleucon tortum (Mart.)

ini – tar

mel

bar

Enterolobium contortisiliquum (Vell.) Morong

int - tar

can

bar

ini

n.e.

bar

Piptadenia viridiflora (Kunth.) Benth.

ini – int

n.e.

bar

10, 16

Plathymenia reticulata Benth.

ini – int

n.e.

ane

15, 18

Machaerium scleroxylon Tul. Platymiscium blanchetii (Benth.) Pterocarpus rohrii Vahl Fabaceae-Mimosoideae

Acacia cf. polyphylla DC. Acacia sp. 1

Mimosa tenuiflora (Willd.) Poir.

(continua)

Tabela 5 continuação.

Família

Espécies

Estágios

Poli

Dis

Bibliografia

Malvaceae

Cavanillesia arborea (Willd.) K. Schum.

int – tar

qui

ane

17, 19

Ceiba glaziovii (Kuntze) E. Santos

int – tar

qui

ane

8, 19

Pseudobombax longiflorum (Mart. & Zucc.) A. Robyns.

int - tar

qui

ane

11, 19

tar

mel

zoo

int – tar

ane

Sterculia striata A. St. Hil. & Naudin Meliaceae

Cedrela odorata L.

Myrtaceae

Myrtaceae sp.

tar

Nyctaginaceae

Ramisia brasiliensis Oliv.

tar

fal

bar

Polygonaceae

Coccoloba schwackeana Lindau

ini – tar

mel

zoo

Rhamnaceae

Zizyphus joazeiro Mart.

ini

mel

zoo

Rubiaceae

Randia ferrox (Cham. & Schltdl.) DC

ini

fal

zoo

4, 18

Vochysiaceae

Callisthene major Mart.

tar

mel

ane

10, 16

Prancha 1: Flores de (a) Sapium obovatum no estágio intermediário; (b) Bauhinia sp. no estágio tardio; (c) (d) Mimosoidae no estágio inicial; (e) (f) Senna spectabilis no estágio inicial. (a),(c) e (d) são polinizadas por pequenos insetos, (b) por morcegos e (e) e (f) por abelhas.

Prancha 2: (a) Botões florais e (b) flores de Myracrodruon urundeuva no estágio inicial, flores de (c) Cochlospermum vitifolium no estágio intermediário, (d) detalhe flor de Cochlospermum vitifolium, (e) Mimosoidae no estágio inicial, (f) Spondias tuberosa no estágio tardio, (g) botões florais de Pereskia grandifolia no estágio intermediário e (h) flores de Zeyheria sp. no estágio inicial. (a), (b), (e) e (f) são polinizadas por pequenos insetos, (c), (d) e (g) por abelhas, (h) por beija-flores.

Prancha 3: Frutos de (a) Zizyphus joazeiro no estágio inicial (b) Sapium obovatum no estágio intermediário (c) Randia armata no estágio inicial (d) Spondias tuberosa no estágio intermediário (e) Manihot anomala no estágio intermediário (f) Caesalpinia pyramidalis no inicial (g) Cavanillesia arborea no estágio tardio (h) detalhe fruto maduro de Cavanillesia arborea. (a), (b), (c), (d), (e) são dispersas por zoocoria, (f) balística e (g), (h) por anemocoria. 51

Em geral, a melitofilia foi a síndrome mais comum entre os indivíduos (75,8%) seguido por não especializadas (17,7%), falenofilia (3,6%), anemofilia (1,5%), quiropterofilia (0,9%), cantarofilia (0,4%) e ornitofilia (0,1%). A polinização por abelhas foi mais comum em todos os estágios sucessionais, seguido pela polinização por pequenos insetos (Figura 9 – a,b,c).Tanto na análise por indivíduos, quanto na por espécies, só foi observada diferença significativa entre os estágios sucessionais para as síndromes melitofilia e pequenos insetos (p<0,,05). Os estágios intermediário e tardio apresentaram porcentagens maiores e semelhantes entre si de indivíduos (80,35% e 80,36% respectivamente) e espécies (56,25% e 58,97% respectivamente) melitófilas quando comparados ao estágio inicial (59,32% para indivíduos e 39,29% para espécies). Por sua vez, o estágio inicial apresentou maior porcentagem de indivíduos (35,93%) e espécies (42,86%) polinizadas por pequenos insetos quando comparado aos estágios intermediário (13,91% para indivíduos e 21,88% para espécies) e tardio (11,78% pra indivíduos e 12,82% para espécies). Quando se compara as análises por indivíduos e por espécies dentro de um mesmo estágio, nota-se que a freqüência das síndromes de polinização seguiu o mesmo padrão para os estágios intermediário e tardio, com predominância de espécies melitófilas. Entretanto, no estágio inicial, a porcentagem de espécies polinizadas por pequenos insetos foi maior em relação à porcentagem de espécies melitófilas. Por outro lado, na análise por número de indivíduos a melitofilia representou 59,32% da comunidade e não especializadas 35,93% (Figura 9). Em área de Caatinga, Machado & Lopes (2004) observaram que a melitofilia é a síndrome de polinização mais freqüente, ocorrendo em 61,7% das espécies, seguido por psicofilia (polinização por borboletas – 15%) e quiropterofilia (13,1%). A proporção de quiropterofilia e ornitofilia na Caatinga é maior quando comparada com floresta tropical úmida (Bawa et al. 1985). A anemofilia é registrada como pouco freqüente pela maioria dos estudos, ocorrendo em 2% das espécies em área de Caatinga (Machado & Lopes 2004), 2,5% em floresta tropical úmida (Bawa et al. 1985) e até ausente em área de Cerrado (Oliveira & Gibbs 2000). Por outro lado, há relatos de que a anemofilia predomina em tipos vegetacionais de climas secos ou com forte estacionalidade pluvial e em espécies pioneiras (Howe & Smallwood 1982; Gentry 1983; Janzen 1988; Tabarelli et al. 1999). Porém, neste estudo, a polinização por insetos foi a síndrome mais freqüente 52

e a polinização por vento uma das menos freqüentes, o que está de acordo com o estudo de Machado e Lopes (2004). Insetos polinizadores são favorecidos nas condições climáticas da estação seca por diversos motivos, dentre eles: há mais horas de sol devido a falta de nuvens; não há chuva para diluir o néctar das flores; o ar seco pode servir para concentrar o néctar; a ausência de folhas aumenta a visibilidade das flores (Janzen 1967). As diferenças encontradas nas proporções de síndromes de polinização foram mais evidentes entre o estágio inicial e os demais. Chazdon e colaboradores (2003) mostram que o estágio successional influencia a abundância de espécies arbóreas com diferentes sistemas sexuais e síndromes de polinização, De acordo com Ramirez e Brito (1992), a fauna de polinizadores em uma área é fortemente correlacionada com a estrutura da vegetação e diversidade de espécies de plantas.

(a)

(d)

(b)

(e)

Melitofilia

(c)

(f)

Cantarofilia Falenofilia

Anemofilia Ornitofilia

Quiropterofilia Não Especializados

Figura 9: Proporção do número de: indivíduos apresentando as diferentes síndromes de polinização no (a) estágio inicial (n=295); (b) estágio intermediário (n=453); (c) estágio tardio (n=611); e de espécies apresentando as diferentes síndromes de polinização no (d) estágio inicial (n=27); (e) estágio intermediário (n=32); (f) estágio tardio (n=39). Com relação às síndromes de dispersão, em geral, anemocoria foi a síndrome mais comum, representada por 70,8% de todas as espécies estudadas em todos os estágios sucessionais, seguido pela barocoria (16,9%), zoocoria (8,8%) e balística (3,5%). No estágio inicial, a síndrome de dispersão mais comum foi a barocoria (59%), seguido pela anemocoria (38,3%), zoocoria (2%) e balística (0,7%). No estágio intermediário, 76% das espécies foram classificadas como anemocóricas, 12% zoocóricas, 8,4% barocóricas e 3,7% balísticas. No estágio 54

tardio a anemocoria também foi a síndrome de dispersão mais comum (82,6%), seguida pela zoocoria (9,6%), balística (4,7%) e barocoria (2,9%) (Figura 10) Foram

observadas

diferenças

significativas

entre

estágios

para

anemocoria, barocoria e zoocoria, tanto na análise por indivíduos quanto por espécies.

porcentagens

síndromes

zoocoria

anemocoria

foram

estatisticamente semelhantes entre si nos estágios intermediário e tardio e superiores ao estágio inicial. Já a barocoria foi mais freqüente no estágio inicial do que nos estágios intermediário e tardio A freqüência das síndromes de dispersão de sementes, quando analisada por espécies, seguiu o mesmo padrão para os estágios inicial e intermediário, com predominância de espécies barocóricas no primeiro (48,1%) e anemocóricas (62,5%) no segundo. O estágio tardio apresentou maior proporção de espécies anemocóricas, como observado na análise por indivíduos. Entretanto, a barocoria foi superior à balística, diferentemente da análise anterior (Figura 10). A zoocoria foi mais representativa no estágio tardio, confirmando a maior freqüência de espécies zoocóricas em formações florestais úmidas ou secas (Fenner 1985, Griz & Machado 2001).Porém, em geral, a zoocoria foi menos comum na comunidade como um todo. Nas florestas tropicais a síndrome de dispersão de sementes mais freqüente é a zoocoria, seguida da anemocoria e da autocoria (Howe & Smallwood 1982). Em Mata Atlântica, a baixa ocorrência de anemocoria é explicada pelas condições mais úmidas do ambiente, o que dificultaria a dispersão de diásporos, quando comparado com florestas menos úmidas (Negrelle 2002, Kinoshita et al. 2006). Em estudo em área de caatinga, Griz e Machado (2001) observaram que a zoocoria representou o modo de dispersão mais observado, seguido da anemocoria, balística e barocoria, um padrão divergente do encontrado no PEMS. A dependência de fatores abióticos para dispersão de sementes foi mais comum em todos os estágios. A dispersão por vento é relativamente comum em florestas decíduas (van Schaik et al. 1993) e presente em grandes proporções em matas secas (Bullock 1995). Em geral, a velocidade do vento aumenta com o aumento da altura, afetando a copa dos indivíduos arbóreos altos (Oliveira & Moreira 1992). De fato, quando comparada ao estagio inicial, a anemocoria foi mais importante nos estágios intermediário e tardio, que apresentam as árvores mais altas (Tabela 3). Em florestas secas tropicais, as plantas perdem suas folhas 55

sazonalmente, permitindo então uma maior circulação do vento não somente no dossel, mas também em estratos mais baixos da vegetação. (Griz & Machado 2001).

(a)

(d)

(b)

(e)

(c)

(f)

Anemocoria

Balística

Barocoria

Zoocoria

Figura 10: Proporção do número de: indivíduos apresentando as diferentes síndromes de dispersão no (a) estágio inicial (n=295); (b) estágio intermediário (n=453); (c) estágio tardio (n=611); e de espécies apresentando as diferentes síndromes de dispersão no (d) estágio inicial (n=27); (e) estágio intermediário (n=32); (f) estágio tardio (n=39).

As diferenças nas síndromes de polinização e dispersão não foram evidentes entre os estágios intermediário e tardio. Em matas secas, a disponibilidade sazonal de água é o maior fator determinante da reprodução vegetal (Griz & Machado 2001). Esse fator pode ser o responsável pela convergência na época de reprodução dos estágios intermediário e tardio (tema discutido no próximo capítulo) e conseqüente 56

seleção de seu polinizadores e dispersores. Apesar das diferenças na composição de espécies entre os estágios sucessionais da floresta seca estudada (Madeira et al. 2008 submetido), os padrões encontrados para as síndromes de polinização e de dispersão de sementes mostraram que somente o estágio inicial difere marcadamente dos outros dois. Por outro lado, as matas secas são mais resilientes quando comparadas a outras formações florestais (Murphy & Lugo 1986) pelo fato de que emflorestas secas, a sucessão é floristicamente mais simples e o número de estágios menor do que em florestas tropicais úmidas (Ewel 1980). De fato, os estágios intermediário e tardio apresentam mais semelhanças estruturais e taxonômicas entre si do que quando comparados ao estágio inicial. Sendo assim, é possível que a diferença de idadeentre os estágios intermediário e tardio não seja suficiente para evidenciar suas diferenças e que um fragmento com 20 anos de regeneração ou mais já apresenta características ecológicas semelhantes a uma comunidade clímax. Em fragmentos florestais, árvores podem se tornar extintas localmente à medida que seus polinizadores e/ou dispersores de sementes também se sejam extintos (Janzen, 1986). Portanto, estudos de características reprodutivas da comunidade vegetal ao longo da sucessão, aliados a estudos de riqueza e abundância da fauna polinizadora e dispersora de sementes podem fornecer informações sobre a sustentabilidade populacional de espécies desses fragmentos. Os resultados desse estudo mostram a semelhança entre os estágios inicial e intermediário em relação a características micro-climáticas e entre os estágios inicial e tardio em relação à características do solo. As diferenças encontradas entre os estágios, embora significativas, do ponto de vista estatístico, surtem pouco efeito ecológico uma vez que a maioria dos fatores climáticos não mostrou diferença alguma e o solo de todos os estágios pode ser considerado fértil. Por outro lado, apesar das diferenças na composição de espécies entre os três estágios, há semelhança na proporção das síndromes de polinização e de dispersão de sementes entre os estágios intermediário e tardio, sugerindo uma recuperação do funcionamento do ecossistema antes mesmo da recuperação da composicao floristica da comunidade. Esse estudo mostra também a maior importância de vetores bióticos para a polinização do que para a dispersão de sementes nos trechos de mata seca.

Referências Bibliográficas Agam, N. & Berliner, P. R. 2006. Dew formation and water vapor adsorption in semiarid environments—A review. Journal of Arid Environments 65: 572-590. Bawa, K. S. 1990. Plant-pollinator interactions in tropical rain forests. Annual Review of Ecology and Systematics. 21: 399-422. Bawa, K. S., H. Kang, & M. H. Grayum. 2003. Relationships among time, frequency, and duration of flowering in tropical rain forest trees. American Journal of Botany 90: 877–887. Bawa, K.S., Bullock, S.H., Perry, D.R., Coville, R.E., Grayum, M.H. 1985. Reproductive biology of tropical lowland rain forest trees. II. Pollination systems. Biología reproductiva de árboles del bosque lluvioso tropical de las tierras bajas. II. Sistemas de polinización. American Journal of Botany 72: 346-356. Begon, M., Townsend, C. R., & Harper, J. L. 2006. Ecology: From Individuals to Ecosystems. United Kingdom: Blackwell Publishing. Brown, S., Lugo, A.E. 1990. Tropical secondary forests. Journal of Tropical Ecology 6: 1-32. Buckman, H.O. & Brady, N.C. 1976. Natureza e propriedade dos solos. 4th ed., Rio de Janeiro: Freitas Bastos. Bullock, S. H. 1994. Wind pollination of Neotropical dioecious trees. Biotropica. 26: 172-179. Bullock, S. H. 1995. Plant reproduction in Neotropical dry forests. In S. H. Bullock, H. A. Mooney, & E. Medina (Eds.). Seasonally dry tropical forests. New York: Cambridge University Press (pp. 277–303). Bullock, S. H. & Solis-Magallanes, J. A. 1990. Phenology of canopy trees of a tropical deciduous forest in México. Biotropica 22: 22-35. Chazdon, R.l., Careaga S,Webb C,Vargas O. 2003. Community and phylogenetic structure of reproductive traits of woody species in wet tropical forests. Ecological Monographs 73: 331–348

Crawley, M.J. 1997. The structure of plant communities. In Plant Ecology. Oxford: Blackwell Science, p. 475-531. Couto-Santos, F.R. 2007.Fenologia de espécies arbóreas do dossel e sub-dossel em um fragmento de Mata Atlântica semi-decídua em Caratinga, Minas Gerais, Brasil. Dissertação (Mestrado em Ecologia Conservação e Manejo de Vida Silvestre). Universidade Federal de Minas Gerais, Minas Gerais. 100 p. Cuevas, E. 1995. Biology of the belowground system of tropical dry forests. In Bullock, S. H., Mooney, H. A. & Medina, E. (Eds). Seasonally dry tropical forests. New York: Cambridge University Press (pp. 362–383) Dirzo, R.; Horvitz, C.C.; Quevedo, H.; Lópes, M.A. 1992. The effects of gap size and age on the understorey herb community of a tropical mexican rain forest. Journal of Ecology 80: 809-822. Drumond, G.M., Martins, C.S., Machado, A.B.M., Sebaio, F.A. & Antonini, Y. (Orgs.). 2005. Biodiversidade em Minas Gerais: um atlas para sua conservação. 2 ed. Belo Horizonte: Fundação Biodiversitas. Ewel, J.J. 1980. Tropical Succession: Manifold Routes to Maturity. Biotropica 12: 27. Fægri K, van der Pijl L. 1979. The Principles of Pollination Ecology. 3 ed. Oxford: Pergamon. Fenner, M. 1985. Dispersal. In Fenner, M. (Eds.). Seed ecology. London: Chapman & Hall (pp. 38-56). Fenster, C.B., Armbruster, W.S., Wilson, P., Dudash, M.R., & Thomson, J.D. 2004. Pollination syndromes and floral specialization. Annual Review of Ecology and Systematics 35: 375-403. Fitter, A. 1997. Nutrient Acquisition. In M. J. Crawley (Eds.). Plant Ecology. United Kingdom: Blackwell ScientificPublications (pp. 51-72). Fort. K.P. & Richards, J.H. 1998. Does seed dispersal limit iniciation of primary succession in desert playas? American Journal of Botany 85: 1722-1731. Gentry, A.H. 1983. Dispersal ecology and diversity in neotropical forest communities. Sonderbände Naturwissenschaftlichen Vereins im Hamburg 7: 315-352.

Goulart, M. 2004. Variação morfológica e na fenológica de Plathymenia (Leguminosa-Mimosoidade) em áreas de Cerrado, Mata Atlântica e de transição entre biomas, no estado de Minas Gerais, Brasil. Dissertação de Mestrado. Universidade Federal de Minas Gerais, Minas Gerais. Grace, J. 1997. Plant water relations. In M. J. Crawley (Eds.) Plant Ecology. United Kingdom: Blackwell ScientificPublications (pp. 28-50). Griz, L.M.S, Machado, I.C. 2001. Fruiting phenology and seed dispersal syndromes in Caatinga, a tropical dry forest in the northeast of Brazil. Journal of Tropical Ecology 17: 303–321. Guariguata, M.R. & Ostertag, R. 2001. Neotropical secondary succession: changes in structural and functional characteristics. Forest Ecology and Management 148: 185–206. Holbrook, N.M., Whitbeck, J.L., & Mooney, H.A. 1995. Drought responses of neotropical dry forest trees. Seasonally Dry Tropical Forests: 243–276. Howe, H.F. & Smallwood, J. 1982. Ecology of seed dispersal. Annual Review of Ecology and Systematics.13: 201-228. Ibarra-Manríquez, G., Oyama, K. 1992. Ecological correlates of reproductive traits of Mexican rain forest trees. American Journal of Botany 79: 383-394. IEF, Instituto Estadual de Florestas. 2000. Parecer técnico para a criação do Parque Estadual da Mata Seca, Belo Horizonte, MG. Janzen, D.H. 1967. Synchronization of Sexual Reproduction of Trees Within the Dry Season in Central America. Evolution 21: 620-637. Janzen, D.H. 1986. The future of tropical ecology. Annual Review of Ecology and Systematics 17 : 305–324. Janzen, D.H. 1988. Tropical dry forests. The most endangered major tropical ecosystem. In E.O. Wilson (Ed.). Biodiversity. Washington DC: National Academy of Sciences/Smithsonian Institution. (pp. 130–137). Kang, H. & K. S. Bawa. 2003. Effects of successional status, habitat, sexual systems, and pollinators on flowering patterns in tropical rain forest trees. American Journal of Botany 90: 865–876.

Kennard, D. 2002. Secondary forest succession in a tropical dry forest: patterns of development across a 50-year chronosequence in lowland Bolivia. Journal of Tropical Ecology 18: 53-66. Kinoshita, L.S., Torres, R.B., Forni-Martins, E.R., Spinelli, T., Ahn, Y.J. & Constâncio, S.S. 2006. Composição florística e síndromes de polinização e de dispersão da mata do Sítio São Francisco, Campinas, SP. Acta Botanica Brasilica 20: 313-327. Larcher, W. 2004. Ecofisiología vegetal. São Carlos: Rima. Levitt, J. 1980. Responses of plants to environmental stresses. v. 2. Water, radiation, salt, and other stresses. In T. T. Kozlowski (Ed.). EUA: Academic Press. Lieberman, D. 1982. Seasonality and Phenology in a Dry Tropical Forest in Ghana. The Journal of Ecology, 70: 791-806. Machado, I.C. & Lopes, A.V. 2004. Floral traits and pollination systems in the caatinga, a Brazilian tropical dry forest. Annals of Botany 94:365-376. Madeira, J.A. & Fernandes, G.W. 1999. Reproductive phenology of sympatric taxa of Chamaecrista (Leguminosae) in Serra do Cipó, Brazil. Journal of Tropical Ecology 15: 463-479. Mulkey, S.S., Chazdon, R.L., & Smith, A.P. 1996. Tropical Forest Plant Ecophysiology. New York: Chapman & Hall. Murphy, P. G. & A. E. Lugo. 1986. Ecology of tropical dry forest. Annual Review of Ecology and Systematics 17: 67–88. Negrelle, R.R.B. 2002. The Atlantic forest in the Volta Velha Reserve: a tropical rain forest site soutside the tropics. Biodiversity and Conservation 11: 887-919 Olivares, E. & Medina, E. 1992. Water and Nutrient Relations of Woody Perennials from Tropical Dry Forests. Journal of Vegetation Science 3: 383-392. Oliveira, P. E. & Gibbs, P. E. 2000. Reproductive biology of woody plants in a cerrado community of Central Brazil. Flora 195: 311-329. Oliveira, P.E.A.M. & Moreira, A.G. 1992. Anemocoria em espécies do cerrado e mata de galeria de Brasília, DF. Revista Brasileira de Botânica 15: 163-174.

Ramirez, N. & Brito, Y. 1992. Pollination biology in a palm swamp community in the Venezuelan Central Plains. Botanical Journal of the Linnean Society 110: 277–302. Reatto, A., Correia, J., & Spera, S. 1998. Solos do bioma Cerrado: aspectos pedológicos. In S. Sano & S. Almeida (Eds.). Cerrado: ambiente e flora. . Planaltina : Embrapa-CPAC (pp. 47-86). Scolforo, J.R. & Carvalho, L.M.T. 2006. Mapeamento e inventário da flora nativa e dos reflorestamentos de Minas Gerais. Lavras: UFLA. Silver, W.L., Scatena, F.N., Johnson, A.H., Siccama, T.G., Watt, F. 1996. At what temporal scales does disturbance affect below-ground nutrient pools? Biotropica 28: 441-457. Stone, E. C. 1963. The Ecological Importance of Dew. The Quarterly Review of Biology 38: 328-341. Tabarelli, M., Mantovani, W. & Peres, C.A. 1999. Effects of habitat fragmentation on plant guild structure in the montane Atlantic forest of southeastern Brazil. Biological Conservation 91: 119-127. Tomé Júnior, J.B. 1997. Manual para interpretação de análise de solo. Guaíba: Agropecuária. 247p. Uhl, C. & Jordan, C.F. 1984. Succession and nutrient dynamics following forest cutting and burning in Amazonia. Ecology 65: 1476-1490. Van Schaik, C. P., J. W. Terborgh, & S. J. Wright. 1993. The phenology of tropical forests: adaptive significance and consequences for primary consumers. Annual Review of Ecology and Systematics 24: 353–377. Vincent, R.C. 2004. Florística, fitossociologia e relações entre a vegetação e o solo em áreas de campos ferruginosos no Quadrilátero Ferrífero, Minas Gerais. Tese de Doutorado. Universadade Estadual de São Paulo, São Paulo. Wunderlee, J. M. 1997. The role of animal seed dispersal in accelerating native forest regeneration on degraded tropical lands. Forest Ecology and Management. 99: 223-235. Zar, J. H. 1996. Biostatistical Analysis. 3 ed. New Jersey: Prentice Hall.

CAPÍTULO II

Fenologia da comunidade arbórea em três estágios sucessionais no Parque Estadual da Mata Seca, MG

Introdução Fenologia de Comunidades Vegetais A fenologia é o estudo da ocorrência de eventos biológicos e a influência dos fatores bióticos ou abióticos nesses eventos (Lieth 1974), gerando informações sobre períodos de crescimento e reprodução das espécies vegetais (Morellato & Leitão-Filho 1992). O estudo sistemático da fenologia pode ser utilizado para compreender as relações entre as fases do desenvolvimento das populações e espécies (Lieth 1974). Pode também contribuir para o entendimento de fatores ligados à regeneração natural e organização temporal dos recursos dentro das comunidades (Van Schaik et al. 1993, Williams et al. 1999). As variações periódicas no desenvolvimento vegetativo e na produção de flores e frutos refletem adaptações morfológicas e fisiológicas das plantas aos seus habitats (Van Schaick et al. 1993). Dessa forma, os padrões de comportamento fenológico representam estratégias adaptativas das plantas para otimizar a utilização dos recursos ou interações bióticas e abióticas (Kemp & Gardetto 1982, Herrera 1986, Rathcke & Lacey 1985, Van Schaik et al. 1993). Os mecanismos que desencadeiam os eventos de desenvolvimento vegetativo e reprodutivo das plantas podem ser influenciados por causas endógenas, de origem filogenética ou causas exógenas (Borchert 1980, Lieberman 1982, Reich & Borchert 1984, Wright & Calderón 1995, Lobo et al. 2003). O grau de sincronia das respostas fenológicas pode indicar quais são as causas controladoras dessas respostas. Nas comunidades, um padrão assincrônico indicaria, por exemplo, que causas endógenas influenciam a fenologia e um padrão sincrônico indicaria que principalmente fatores exógenos seriam os responsáveis pelas respostas fenológicas (Borchert 1980). 63

Em Florestas Tropicais Secas, a evolução do comportamento fenológico das plantas tem sido relacionada a fatores exógenos. Esses são representados por pressões abióticas como sazonalidade climática de disponibilidade hídrica, temperatura e fotoperíodo (Lieberman 1982, Bullock & Solis-Magallanes 1990); e bióticas, como competição por polinizadores e agentes de dispersão, desperdício de pólen e polinização heteroespecífica e pressões por predadores de flores, frutos e sementes (Rathcke & Lacey 1985, Lobo et al. 2003). Nessas florestas, a fenologia vegetativa geralmente é controlada por fatores abióticos enquanto a reprodutiva é controlada principalmente por fatores bióticos (Lieberman 1982, Lobo et al. 2003, Zalamea & González 2008). Apesar da importância das Florestas Tropicais Secas, o comportamento fenológico

das

comunidades

desse

ecossistema

não

atualmente

bem

compreendido em comparação com o que se conhece sobre as Florestas Ombrófilas (Murphy & Lugo 1986). Alguns estudos, como os de Borchert (1980), Lobo et al. (2003), Fuchs et al. (2003) e Herrerías-Diego et al. (2006), apresentam o comportamento fenológico de populações de florestas secas. No entanto, existem poucos estudos publicados sobre a fenologia de comunidades nestes ecossistemas, podendo-se citar os de Frankie et al. (1974), Lieberman (1982), Bullock & SolisMagallanes (1990) e Justiniano & Fredericksen (2000). Mais raros ainda são estudos desta natureza nas florestas secas do Brasil (Brina 1998, Griz & Machado 2001, Couto-Santos 2007).

Fenologia e Interações com o Clima A sazonalidade climática é o principal fator exógeno regulador da atividade fenológica em ambientes tropicais, uma vez que induz a adequação dos padrões de atividade dos meristemas (Holbrook et al. 1995). A variação sazonal da precipitação e da disponibilidade de RFA seriam normalmente fortemente correlacionadas com as fenologias vegetativa e reprodutiva de árvores em florestas tropicais (Kramer 1995). Há uma tendência das comunidades a apresentarem a fenologia associada aos fatores ambientais aos quais estão sujeitos (Kramer 1995). Para plantas que ocorrem em regiões semi-áridas como as Florestas Estacionais Deciduais, caracterizadas pela alternância de condições favoráveis e desfavoráveis, o crescimento e reprodução devem ocorrer durante períodos nos quais as condições são favoráveis (Debussche & Lepart 1992). 64

Nos ecossistemas tropicais, a fenologia apresenta variação sazonal cíclica normalmente sinalizada pela variação de precipitação (Opler et al. 1976). Os padrões de desenvolvimento e reprodução de plantas têm sido relacionados à disponibilidade de água uma vez que ela representa o recurso limitante mais importante em ecossistemas áridos e semi-áridos (Pavón & Briones 2001). Essa disponibilidade é dependente não somente da precipitação, mas também das condições do solo e hidrologia (Bullock & Solis-Magallanes 1990). No entanto, outros fatores climáticos, como a variação de temperatura e fotoperíodo, podem atuar como sinalizadores de condições propícias a eventos fenológicos, gerando uma sincronia que assegura que eventos subseqüentes ocorram durante períodos mais propícios (Augspurger 1981).

Fenologia e Sucessão Florestal Secundária A sucessão vegetal geralmente é estudada somente de acordo com suas características estruturais (biomassa, riqueza de espécies, densidade, abundância, por exemplo). Entretanto, o estudo da estrutura aliado ao funcionamento de comunidades em sucessão é extremamente interessante, já que comunidades podem recuperar sua função ecológica antes de recuperarem sua composição florística (Guariguata & Ostertag 2001). A fenologia tem sido considerada como um dos melhores parâmetros utilizados para caracterizar ecossistemas (Lieth 1974), especialmente em trabalhos que abordam diferentes comunidades em locais próximos (Morellato et al. 1989).

Fenologia e Síndromes de Polinização e Dispersão de Sementes A caracterização de comunidades de plantas com relação a guildas de polinização e dispersão de sementes é uma excelente abordagem para o estudo da relação entre biodiversidade e funcionamento do ecossistema (Naeem & Wright 2003). Esta abordagem é também interessante para se determinar os efeitos de fatores climáticos sobre os processos ecológicos que regem as comunidades como a fenologia (Diaz & Cabido 1997). A época de ocorrência, duração e sincronia das várias fases fenológicas na comunidade têm grandes conseqüências para a estrutura, funcionamento e regeneração da vegetação. Estes fatores afetam também a quantidade e qualidade de recursos disponíveis para os consumidores nos ecossistemas florestais (Williams et al. 1999). 65

A importância de atores bióticos na evolução de padrões fenológicos em comunidades tropicais já foi sugerida por vários autores (Jansen 1967, Smythe 1970, Frankie et al. 1974, Lieberman 1982). Herbívoros, polinizadores, predadores e dispersores de sementes podem, por exemplo, atuar na seleção de padrões fenológicos (Augspurger 1981, Lieberman & Lieberman 1984, van Schaik et al. 1993). Da mesma forma, a ocorrência de eventos reprodutivos de espécies dependentes de fatores abióticos para polinização e dispersão de sementes pode estar sincronizada com a época mais favorável (Janzen 1967). Portanto, espécies com diferentes síndromes de polinização e dispersão de sementes podem apresentar estratégias fenológicas distintas (Morellato & Leitão-Filho 1992), uma vez que a sazonalidade climática proporciona flutuações no tamanho de populações ou grau de atividade de agentes polinizadores e dispersores de sementes e predadores (Lieberman 1982). Este capítulo tem como objetivo principal relacionar a sazonalidade ambiental e a atividade fenológica das comunidades arbóreas de diferentes estágios sucessionais numa área de Floresta Estacional Decidual no Norte de Minas Gerais. São comparados os efeitos desta sazonalidade sobre a fenologia nas comunidades agrupadas de acordo com seu estágio sucessional e síndromes de polinização e dispersão de sementes. As hipóteses desse estudo são: (i) O comportamento fenológico das comunidades arbóreas da Floresta Estacional Decidual é

fortemente

sazonal,

correlacionando-se às

variações anuais da disponibilidade hídrica, temperatura e luz. (ii) Considerando-se que as comunidades dos três estágios sucessionais estão sujeitas a regimes climáticos semelhantes, não haverá variações significativas no comportamento fenológico vegetativo entre os estágios sucessionais ao longo do ano. (iii) O padrão de produção de botões florais e flores pelas comunidades é diferente entre os estágios sucessionais e está relacionado às diferentes proporções de síndromes de polinização. (iv) O padrão de produção de frutos imaturos e frutos maduros pelas comunidades é diferente entre os estágios sucessionais e está

relacionado às diferentes proporções de síndromes de dispersão de sementes. (v) As fenofases reprodutivas de cada espécie ocorrem na época mais favorável à polinização e dispersão de sementes de cada síndrome, estando essas relacionadas com as variações sazonais da disponibilidade de água, luz e temperatura.

Material e Métodos Coleta de Dados Foram demarcadas seis parcelas de 20mx50m (totalizando 1000m2) em cada um dos três estágios sucessionais na Floresta Estacional Decidual no Parque Estadual da Mata Seca (veja descrição dos estágios sucessionais no Capítulo 1). Dentro de cada parcela foram demarcados dois transectos de 3mx50m cada, onde todos os indivíduos com diâmetro à altura do peito (DAP) maior que 5 cm foram então marcados. Portanto, em cada parcela, realizou-se a amostragem numa área total de 300m2 sendo que, em cada estágio sucessional, a área total amostrada foi de 1800m2. Para os indivíduos marcados em cada parcela de cada estágio sucessional, foi determinada mensalmente a ocorrência das fenofases vegetativas folhas verdes e folhas senescentes e das fenofases reprodutivas botões florais, flores, frutos imaturos e frutos maduros. O Percentual de Intensidade de Fournier (PIF) de cada uma das fenofases, segundo Fournier (1974), foi estimado mensalmente para cada indivíduo, de acordo com as seguintes classes de porcentagem de ocorrência na copa das árvores: 0 (0%), 1 (1-25%), 2 (25-50%), 3 (50-75%) e 4 (75-100%). No caso de Cactaceae, a produçao de folhas foi determinada como o número de aréolas produzidas no ápice (Pavón & Briones 2001). Em cada mês, os valores de PIF de todos os indivíduos foram somados e o resultado foi dividido pelo valor máximo possível (número de indivíduos multiplicado por 4). O valor, correspondente a uma proporção, foi então multiplicado por 100 para ser transformado em porcentagem (Bencke & Morellato 2002).

Análise de Dados Foram realizadas análises dos dados fenológicos, bem como a interação entre eles e a sazonalidade climática, abordando-se os estágios sucessionais, síndromes de polinização e dispersão de sementes. Os estágios sucessionais foram comparados com relação a todas as fenofases vegetativas e reprodutivas. As diferentes síndromes de polinização foram comparadas com relação às fenofases botões e flores, enquanto as síndromes de dispersão de sementes foram comparadas com relação às fenofases frutos imaturos e frutos maduros.

•

Comportamento Fenológico

Os diferentes estágios sucessionais foram comparados com relação aos valores de PIF de cada fenofase ao longo do ano por meio de Análises de Variância para Medidas Repetidas não paramétricas (ANOVAR não paramétrico), utilizando-se estágio como fator de agrupamento e o mês de amostragem como fator de repetição (Potvin et al. 1990). Um ANOVAR não paramétrico foi apropriado porque as amostragens dos eventos fenológicos ao longo do ano se deram sempre nas mesmas parcelas e nos mesmos indivíduos de forma repetida, sendo que elas não são consideradas independentes. Além disso, um ANOVAR não paramétrico não necessita de pressupostos com relação à estrutura da matriz de covariância (Potvin et al. 1990). Dessa forma, a análise de Kruskal-Wallis foi utilizada para se determinar diferenças entre estágios dentro de cada mês para casa fenofase. O teste de Friedman foi utilizado para determinar diferenças entre os meses (Pavón & Briones 2001). O software utilizado para estas análises foi o Systat 8.0 (SPSS Inc. 1998). •

Interações com o Clima

Para verificar a existência de influência climática sobre a fenologia dos diferentes estágios sucessionais e dos grupos de diferentes síndromes de polinização e dispersão de sementes durante o período de estudos, foram realizadas análises de correlação de Spearman entre as médias dos valores de parâmetros climáticos mensais e os valores mensais de PIF de cada fenofase. Os dados climáticos umidade relativa do ar, temperatura média do ar, conteúdo hídrico do solo, ponto de orvalho e radiação fotossinteticamente ativa foram obtidos de estações climáticas localizadas em cada um dos estágios sucessionais. Os dados de precipitação do município de Manga foram gentilmente fornecidos pela Agência Nacional de Águas (ANA). Os dados de fotoperíodo foram obtidos da estação climática localizada no estágio inicial uma vez que as estações localizadas nos outros estágios apresentaram mal-funcionamento durante parte do período de estudos. Para estas análises foi utilizado o software Statistica 6.0 (SAS Institute). Foi também realizada uma Análise de Correspondência Canônica (ACC) correlacionando-se os dados fenológicos de cada estágio sucessional com os valores das médias mensais dos dados climáticos (Ter Braak 1986) de modo a analisar ambos os grupos de variáveis simultaneamente (Pavón & Briones 2001). 69

Dessa forma foi possível investigar as relações entre os parâmetros climáticos e os comportamentos fenológicos das espécies estudadas (Goulart 2004, Ranieri 2006). Para as variáveis temperatura, umidade relativa do ar e ponto de orvalho, as quais não diferiram estatisticamente entre os estágios sucessionais (ver Capítulo 1), foi utilizada a média dos valores de todos os estágios. Para as variáveis conteúdo hídrico do solo e radiação fotossinteticamente ativa (RFA), as quais diferiram entre estágios, foram utilizados os valores mensais para cada estágio sucessional. A análise de ACC foi realizada utilizando-se o software PC Ord 4.0 (McCune & Mefford 1999).

Resultados Análise por Estágios Sucessionais Foram amostrados no total 47 espécies e 491 indivíduos em todos os estágios, sendo que o estágio inicial apresentou 19 espécies e 109 indivíduos, o intermediário apresentou 25 espécies e 153 indivíduos e o estágio tardio, 29 espécies e 229 indivíduos. As figuras 1 a 6 mostram o comportamento fenológico de cada espécie ao longo do ano, para cada fenofase. Essas figuras foram construídas baseadas nas classes de percentual de intensidade de Fournier, de maneira que as classes 3 e 4 correspondem à cor preta, a classe 2 corresponde à cor cinza-escuro, a classe 1 corresponde à cor cinza-claro e a ausência da fenofase corresponde à cor branca.O número de indivíduos por espécie variou entre 1 e 71 (Figuras 1 a 6). •

Fenologia As

ANOVARs

não

paramétricas

realizadas

mostraram

diferenças

significativas na produção de todas as fenofases entre os estágios sucessionais, assim como diferenças entre os meses do ano (p<0,05). O comportamento fenológico exibido pelas comunidades foi, em geral, semelhante entre os estágios sucessionais intermediário e tardio, os quais diferiram do padrão exibido pelo estágio inicial. De maneira geral, o padrão da fenologia vegetativa seguido pelas espécies estudadas nas comunidades de todos os estágios sucessionais foi bastante sincrônico (Figuras 1 a 7), ao contrário do padrão observado para a fenologia reprodutiva. Quanto à fenologia vegetativa, foi observada uma sazonalidade marcante em todos os estágios sucessionais, de modo que a grande maioria das espécies apresentava a copa com mais altas porcentagens de folhas verdes durante a estação chuvosa (Figuras 1 a 3). Do mesmo modo, grande parte das espécies, em todos os estágios sucessionais, apresentava-se em senescência durante os meses mais secos (Março a Setembro) (Figuras 4 a 6). Houve diferenças significativas na porcentagem de intensidade da fenofase folhas verdes entre estágios nos meses de Abril até Outubro (p<0,05), sendo a intensidade de produção de folhas verdes nos estágios intermediário e tardio semelhante e inferior às médias do estágio inicial (Figura 7). Para a fenofase folhas

senescentes, houve diferença significativa em sua porcentagem de intensidade nos meses de Dezembro até Abril e no mês de Outubro (p<0,05) (Figuras 7 e 8). Em todos os estágios, o pico de intensidade de folhas verdes ocorreu em Março, sendo que nos meses de Julho, Agosto e Setembro os valores do PIF dessa fenofase foram menores que 1,5% para os estágios intermediário e tardio e 14,05% (em Setembro) para o estágio inicial (Figura 7). O pico de intensidade de produção de folhas senescentes ocorreu em Abril (24,6%) para o estágio inicial e em Maio para os outros estágios (29,8% no intermediário e 34,1% no tardio).

Inicial – Folhas Verdes Espécie Acacia sp.

N 2

Aspidosperma pyrifolium

Astronium fraxinifolium

Caesalpinia pyramidalis

Calotropis procera

Celtis iguanaea

Coccoloba schwackeana

Enterolobium contortisiliquum

Manihot anomala

Mimosa tenuiflora

Mimosoidae sp. 2

Myracrodruon urundeuva

Piptadenia viridiflora

Platymiscium blanchetii

Schinopsis brasiliensis

Senna spectabilis

Tabebuia ochracea

Zeyheria tuberculosa

Zizyphus joazeiro

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

nov

Figura 1: Comportamento das espécies arbóreas em relação à presença de folhas verdes no estágio inicial no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Cores de acordo com as seguintes classes de intensidade de fenofases(%):

■ → x ≥ 50, ■ → 25 < x <

50,

■ → 0 < x < 25 e □ → x = 0.

Intermediário - Folhas Verdes Espécie Anadenanthera colubrina

N 8

Aralia warmingiana

Aspidosperma subincanum

Caesalpinia pyramidalis

Cedrela odorata

Centrolobium sp.

Cereus jamacaru

Chorisia glaziovii

Cnidosculos pubescens

Cochlospermum vitifolium

Combretum duartenaum

Commiphora leptophloeos

Enterolobium contortisiliquum

Machaerium acutifolium

Machaerium brasiliense

Machaerium floridum

Machaerium scleroxylon

Myracrodruon urundeuva

Pereskia grandifolia

Pseudobombax longiflorum

Sapium obovatum

Spondias tuberosa

Tabebuia ochracea

Tabebuia sp. 2

Terminalia fagifolia

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

nov

Figura 2: Comportamento das espécies arbóreas em relação à presença de folhas verdes no estágio intermediário no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Cores de acordo com as seguintes classes de intensidade de fenofases (%):

■ → x ≥ 50, ■ → 25 < x <

50,

■ → 0 < x < 25 e □ → x = 0.

Tardio - Folhas Verdes Espécie Anadenanthera colubrina

N 7

Aralia warmingiana

Aspidosperma polyneuron

Aspidosperma pyrifolium

Caesalpinia pyramidalis

Cedrela odorata

Centrolobium sp.

Cereus jamacaru

Chloroleucon tortum

Coccoloba schwackeana

Cochlospermum vitifolium

Combretum duarteanum

Commiphora leptophloeos

Goniorrhachis marginata

Machaerium acutifolium

Machaerium brasiliense

Machaerium floridum

Myracrodruon urundeuva

Myrtaceae sp.

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

nov

Pseudobombax longiflorum 1 1 Pterocarpus rorum Ramisia brasiliensis

Sapium obovatum

Syagrus oleracea

Tabebuia impetiginosa

Tabebuia ochracea

Tabebuia roseo-alba

Tabebuia sp. 2

Terminalia fagifolia

Figura 3: Comportamento em relação à presença de folhas verdes no estágio tardio no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Cores de acordo com as seguintes classes de intensidade de fenofases (%):

■ → x ≥ 50, ■ → 25 < x <

50,

■ → 0 < x < 25 e □ → x = 0. 75

Inicial – Folhas Senescentes Espécie Acacia sp.

N 2

Aspidosperma pyrifolium

Astronium fraxinifolium

Caesalpinia pyramidalis

Calotropis procera

Celtis iguanaea

Coccoloba schwackeana

Enterolobium contortisiliquum

Manihot anomala

Mimosa tenuiflora

Mimosoidae sp. 2

Myracrodruon urundeuva

Piptadenia viridiflora

Platymiscium blanchetii

Schinopsis brasiliensis

Senna spectabilis

Tabebuia ochracea

Zeyheria tuberculosa

Zizyphus joazeiro

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

nov

Figura 4: Comportamento das espécies arbóreas em relação à produção de folhas senescentes no estágio Inicial no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Cores de acordo com as seguintes classes de intensidade de fenofases (%):

■ → 25 < x <

50,

■ → 0 < x < 25 e □ → x = 0.

Intermediário – Folhas Senescentes Espécie Anadenanthera colubrina

N 8

Aralia warmingiana

Aspidosperma subincanum

Caesalpinia pyramidalis

Cedrela odorata

Centrolobium sp.

Cereus jamacaru

Chorisia glaziovii

Cnidosculos pubescens

Cochlospermum vitifolium

Combretum duartenaum

Commiphora leptophloeos

Enterolobium contortisiliquum

Machaerium acutifolium

Machaerium brasiliense

Machaerium floridum

Machaerium scleroxylon

Myracrodruon urundeuva

Pereskia grandifolia

Pseudobombax longiflorum

Sapium obovatum

Spondias tuberosa

Tabebuia ochracea

Tabebuia sp. 2

Terminalia fagifolia

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

nov

Figura 5: Comportamento das espécies arbóreas em relação à produção de folhas senescentes no estágio intermediário no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Cores de acordo com as seguintes classes de intensidade de fenofases (%):

■ → x ≥ 50, ■ → 0 < x < 25 e □ → x = 0.

Tardio – Folhas Senescentes Espécie Anadenanthera colubrina

N 7

Aralia warmingiana

Aspidosperma polyneuron

Aspidosperma pyrifolium

Caesalpinia pyramidalis

Cedrela odorata

Centrolobium sp.

Cereus jamacaru

Chloroleucon tortum

Coccoloba schwackeana

Cochlospermum vitifolium

Combretum duarteanum

Commiphora leptophloeos

Goniorrhachis marginata

Machaerium acutifolium

Machaerium brasiliense

Machaerium floridum

Myracrodruon urundeuva

Myrtaceae sp.

Pseudobombax longiflorum

Pterocarpus rorum

Ramisia brasiliensis

Sapium obovatum

Syagrus oleracea

Tabebuia impetiginosa

Tabebuia ochracea

Tabebuia roseo-alba

Tabebuia sp. 2

Terminalia fagifolia

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

nov

Figura 6: Comportamento das espécies arbóreas em relação à produção de folhas senescentes no estágio tardio no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Cores de acordo com as seguintes classes de intensidade de fenofases (%):

■ → x ≥ 50, ■ → 0 < x < 25 e □ → x = 0.

100 90

Folhas Verdes Folhas Verdes

70 60 50 40 30 20 10 0 dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

nov

Estágios Sucessionais:

Inicial inicial Intermediário intermediário Tardio tardio

Folhas Senescentes Folhas Senescentes

Percentual de Intensidade de Fournier

30 25 20 15 10 5 0 dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

nov

Meses Meses Figura 7: Percentual de Intensidade de Fournier para as fenofases vegetativas folhas verdes e folhas senescentes ao longo do ano em três estágios sucessionais da Floresta Estacional Decidual no Parque Estadual da Mata Seca, MG.

Figura 8: Comunidade arbórea no Parque Estadual da Mata Seca, MG na estação seca: estágio inicial (a), intermediário (b) e tardio (c) e na estação chuvosa: estágio inicial (d), intermediário (e) e tardio (f).

Quanto à fenologia reprodutiva, a intensidade de produção de botões florais, flores, frutos imaturos e frutos maduros foi baixa em toda a comunidade (p>0,05), não ultrapassando o valor de 15% ao longo de todo o período de estudos (Figuras 21 e 22). As figuras 9 a 20 mostram o comportamento fenológico de cada espécie ao longo do ano, para cada fenofase. Inicial – Botões Florais Espécie Acacia sp. Aspidosperma pyrifolium Astronium fraxinifolium Caesalpinia pyramidalis Calotropis procera Celtis iguanaea Coccoloba schwackeana Enterolobium contortisiliquum Manihot anomala Mimosa tenuiflora Mimosoidae sp. 2 Myracrodruon urundeuva Piptadenia viridiflora Platymiscium blanchetii Schinopsis brasiliensis Senna spectabilis Tabebuia ochracea Zeyheria tuberculosa Zizyphus joazeiro

N 2 2 1 1 1 3 1 1 1 3 4 24 1 6 1 43 12 1 1

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

Figura 9: Comportamento em relação à presença de botões florais no estágio inicial no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Cores de acordo com as seguintes classes de intensidade de fenofases (%):

■ → x ≥ 50, ■ → 25 < x <

50,

■ → 0 < x < 25 e □ → x = 0.

nov

Intermediário – Botões Florais Espécie Anadenanthera colubrina Aralia warmingiana Aspidosperma subincanum Caesalpinia pyramidalis Cedrela odorata Centrolobium sp. Cereus jamacaru Chorisia glaziovii Cnidosculos pubescens Cochlospermum vitifolium Combretum duartenaum Commiphora leptophloeos Enterolobium contortisiliquum Machaerium acutifolium Machaerium brasiliense Machaerium floridum Machaerium scleroxylon Myracrodruon urundeuva Pereskia grandifolia Pseudobombax longiflorum Sapium obovatum Spondias tuberosa Tabebuia ochracea Tabebuia sp. 2 Terminalia fagifolia

N 8

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

2 3 6 1 2 1 1 1 3 36 3 1 3 1 1 6 1 2 1 6 4 56 2 2

Figura 10: Comportamento em relação à presença de botões florais no estágio intermediário no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Cores de acordo com as seguintes classes de intensidade de fenofases (%):

■ → x ≥ 50, ■ → 25 < x <

50,

■ → 0 < x < 25 e □ → x = 0.

nov

Tardio – Botões Florais Espécie Anadenanthera colubrina Aralia warmingiana Aspidosperma polyneuron Aspidosperma pyrifolium Caesalpinia pyramidalis Cedrela odorata Centrolobium sp. Cereus jamacaru Chloroleucon tortum Coccoloba schwackeana Cochlospermum vitifolium Combretum duarteanum Commiphora leptophloeos Goniorrhachis marginata Machaerium acutifolium Machaerium brasiliense Machaerium floridum Myracrodruon urundeuva Myrtaceae sp. Pseudobombax longiflorum Pterocarpus rorum Ramisia brasiliensis Sapium obovatum Syagrus oleracea Tabebuia impetiginosa Tabebuia ochracea Tabebuia roseo-alba Tabebuia sp. 2 Terminalia fagifolia

N 7

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

nov

4 3 1 15 4 8 2 1 4 1 44 3 1 5 2 6 14 1 1 1 1 8 4 1 8 1 71 7

Figura 11: Comportamento em relação à presença de botões florais no estágio tardio no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Cores de acordo com as seguintes classes de intensidade de fenofases (%):

■ → 0 < x < 25 e □ → x = 0.

Inicial - Flores Espécie Acacia sp.

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

2 2 1 1

Aspidosperma pyrifolium Astronium fraxinifolium Caesalpinia pyramidalis Calotropis procera Celtis iguanaea Coccoloba schwackeana Enterolobium contortisiliquum Manihot anomala Mimosa tenuiflora Mimosoidae sp. 2 Myracrodruon urundeuva Piptadenia viridiflora Platymiscium blanchetii Schinopsis brasiliensis Senna spectabilis

1 3 1 1 1 3 4 24 1 6 1 43 12 1

Tabebuia ochracea Zeyheria tuberculosa

Zizyphus joazeiro

Figura 12: Comportamento em relação à presença de flores no estágio inicial no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Cores de acordo com as seguintes classes de intensidade de fenofases (%):

■ → 25 < x <

50,

■ → 0 < x < 25 e □ → x = 0.

nov

Intermediário - Flores Espécie Anadenanthera colubrina Aralia warmingiana Aspidosperma subincanum Caesalpinia pyramidalis Cedrela odorata Centrolobium sp. Cereus jamacaru Chorisia glaziovii Cnidosculos pubescens Cochlospermum vitifolium Combretum duartenaum Commiphora leptophloeos Enterolobium contortisiliquum Machaerium acutifolium Machaerium brasiliense Machaerium floridum Machaerium scleroxylon Myracrodruon urundeuva Pereskia grandifolia Pseudobombax longiflorum Sapium obovatum Spondias tuberosa Tabebuia ochracea Tabebuia sp. 2 Terminalia fagifolia

N 8

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

2 3 6 1 2 1 1 1 3 36 3 1 3 1 1 6 1 2 1 6 4 56 2 2

Figura 13: Comportamento em relação à presença de flores no estágio intermediário no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Cores de acordo com as seguintes classes de intensidade de fenofases (%):

■ → x ≥ 50, ■ → 0 < x < 25 e □ → x = 0.

nov

Tardio - Flores Espécie Anadenanthera colubrina Aralia warmingiana Aspidosperma polyneuron Aspidosperma pyrifolium Caesalpinia pyramidalis Cedrela odorata Centrolobium sp. Cereus jamacaru Chloroleucon tortum Coccoloba schwackeana Cochlospermum vitifolium Combretum duarteanum Commiphora leptophloeos Goniorrhachis marginata Machaerium acutifolium Machaerium brasiliense Machaerium floridum Myracrodruon urundeuva Myrtaceae sp. Pseudobombax longiflorum Pterocarpus rorum Ramisia brasiliensis Sapium obovatum Syagrus oleracea Tabebuia impetiginosa Tabebuia ochracea Tabebuia roseo-alba Tabebuia sp. 2 Terminalia fagifolia

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

nov

7 4 3 1 15 4 8 2 1 4 1 44 3 1 5 2 6 14 1 1 1 1 8 4 1 8 1 71 7

Figura 14: Comportamento em relação à presença de flores no estágio tardio no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Cores de acordo com as seguintes classes de intensidade de fenofases (%):

■ → 0 < x < 25 e □ → x = 0.

Inicial – Frutos Imaturos Espécie Acacia sp. Aspidosperma pyrifolium Astronium fraxinifolium Caesalpinia pyramidalis Calotropis procera Celtis iguanaea Coccoloba schwackeana Enterolobium contortisiliquum Manihot anomala Mimosa tenuiflora Mimosoidae sp. 2 Myracrodruon urundeuva Piptadenia viridiflora Platymiscium blanchetii Schinopsis brasiliensis Senna spectabilis Tabebuia ochracea Zeyheria tuberculosa Zizyphus joazeiro

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

2 2 1 1 1 3 1 1 1 3 4 24 1 6 1 43 12 1 1

Figura 15: Comportamento em relação à presença de frutos imaturos no estágio inicial no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Cores de acordo com as seguintes classes de intensidade de fenofases (%):

■ → 0 < x < 25 e □ → x = 0.

nov

Intermediário – Frutos Imaturos Espécie Anadenanthera colubrina Aralia warmingiana Aspidosperma subincanum Caesalpinia pyramidalis Cedrela odorata Centrolobium sp. Cereus jamacaru Chorisia glaziovii Cnidosculos pubescens Cochlospermum vitifolium Combretum duartenaum Commiphora leptophloeos Enterolobium contortisiliquum Machaerium acutifolium Machaerium brasiliense Machaerium floridum Machaerium scleroxylon Myracrodruon urundeuva Pereskia grandifolia Pseudobombax longiflorum Sapium obovatum Spondias tuberosa Tabebuia ochracea Tabebuia sp. 2 Terminalia fagifolia

N 8

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

2 3 6 1 2 1 1 1 3 36 3 1 3 1 1 6 1 2 1 6 4 56 2 2

Figura 16: Comportamento em relação à presença de frutos imaturos no estágio intermediário no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Cores de acordo com as seguintes classes de intensidade de fenofases (%):

■ → 0 < x < 25 e □ → x = 0.

nov

Tardio – Frutos Imaturos Espécie

N 7

Anadenanthera colubrina

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

nov

Aralia warmingiana Aspidosperma polyneuron

3 1

Aspidosperma pyrifolium

Caesalpinia pyramidalis

Cedrela odorata

Centrolobium sp.

Cereus jamacaru

Chloroleucon tortum

Coccoloba schwackeana Cochlospermum vitifolium

1 44

Combretum duarteanum Commiphora leptophloeos

3 1

Goniorrhachis marginata

Machaerium acutifolium

Machaerium brasiliense

Machaerium floridum

Myracrodruon urundeuva

Myrtaceae sp. Pseudobombax longiflorum

1 1

Pterocarpus rorum

Ramisia brasiliensis

Sapium obovatum

Syagrus oleracea Tabebuia impetiginosa

1 8

Tabebuia ochracea

Tabebuia roseo-alba

Tabebuia sp. 2

Terminalia fagifolia

Figura 17: Comportamento em relação à presença de frutos imaturos no estágio tardio no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Cores de acordo com as seguintes classes de intensidade de fenofases (%):

■ → 25 < x <

50,

■ → 0 < x < 25 e □ → x = 0.

Inicial – Frutos Maduros Espécie Acacia sp.

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

2 2 1 1 1 3 1 1 1 3 4 24 1 6 1 43 12 1 1

Zizyphus joazeiro

Figura 18: Comportamento em relação à presença de frutos maduros no estágio inicial no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Cores de acordo com as seguintes classes de intensidade de fenofases (%):

■ → 25 < x <

50,

■ → 0 < x < 25 e □ → x = 0.

nov

Intermediário – Frutos Maduros Espécie Anadenanthera colubrina Aralia warmingiana Aspidosperma subincanum Caesalpinia pyramidalis Cedrela odorata Centrolobium sp. Cereus jamacaru Chorisia glaziovii Cnidosculos pubescens Cochlospermum vitifolium Combretum duartenaum Commiphora leptophloeos Enterolobium contortisiliquum Machaerium acutifolium Machaerium brasiliense Machaerium floridum Machaerium scleroxylon Myracrodruon urundeuva Pereskia grandifolia Pseudobombax longiflorum Sapium obovatum Spondias tuberosa Tabebuia ochracea Tabebuia sp. 2 Terminalia fagifolia

N 8

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

2 3 6 1 2 1 1 1 3 36 3 1 3 1 1 6 1 2 1 6 4 56 2 2

Figura 19: Comportamento em relação à presença de frutos maduros no estágio intermediário no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Cores de acordo com as seguintes classes de intensidade de fenofases (%):

■ → 0 < x < 25 e □ → x = 0.

nov

Tardio – Frutos Maduros Espécie Anadenanthera colubrina Aralia warmingiana Aspidosperma polyneuron Aspidosperma pyrifolium Caesalpinia pyramidalis Cedrela odorata Centrolobium sp. Cereus jamacaru Chloroleucon tortum Coccoloba schwackeana Cochlospermum vitifolium Combretum duarteanum Commiphora leptophloeos Goniorrhachis marginata Machaerium acutifolium Machaerium brasiliense Machaerium floridum Myracrodruon urundeuva Myrtaceae sp. Pseudobombax longiflorum Pterocarpus rorum Ramisia brasiliensis Sapium obovatum Syagrus oleracea Tabebuia impetiginosa Tabebuia ochracea Tabebuia roseo-alba Tabebuia sp. 2 Terminalia fagifolia

N 7

dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

nov

4 3 1 15 4 8 2 1 4 1 44 3 1 5 2 6 14 1 1 1 1 8 4 1 8 1 71 7

Figura 20: Comportamento em relação à presença de frutos maduros no estágio tardio no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Cores de acordo com as seguintes classes de intensidade de fenofases (%):

■ → 0 < x < 25 e □ → x = 0.

Houve diferença significativa na porcentagem de intensidade da fenofase botões florais entre estágios nos meses de Janeiro a Março e em Maio, sendo que nos três primeiros, os valores apresentados pelo estágio inicial foram superiores e no mês de Maio os estágios intermediário e tardio apresentaram maiores médias (p<0,05). Para a fenofase flores, observou-se diferença significativa entre os estágios nos meses de Janeiro a Abril, quando a produção de flores foi maior no estágio inicial; em maio, quando a produção dessa fenofase foi superior no estágio tardio e em Outubro, quando o estágio intermediário apresentou maior produção de flores (p<0,05). Em geral, o padrão observado foi o de produção de botões florais e flores durante o final da estação chuvosa no estágio inicial e durante a estação seca nos estágios intermediário e tardio. O pico de intensidade de produção de botões florais no estágio inicial ocorreu em Janeiro (12,49%) no entanto, com produção moderada durante todo o ano, com valores inferiores a 8,5%. Os estágios intermediário e tardio apresentaram um padrão bimodal de intensidade de produção de botões florais, sendo que os picos de intensidade ocorreram em Maio (em ambos os estágios), em Outubro (no estágio intermediário) e em Setembro (no estágio tardio) (Figura 21). Os maiores valores de porcentagem de intensidade de flores observados no estágio inicial ocorreram em Fevereiro (11,3%) e em Março (12,7%). Entretanto, a exemplo da fenofase botões, observou-se porcentagens moderadas de flores nesse estágio durante todo o período de estudos, com valores inferiores a 5%. O estágio intermediário apresentou maior valor de intensidade de flores no mês de Outubro (15,7%), sendo que nos meses de Maio a Setembro também ocorreram valores inferiores a 1%. O estágio tardio apresentou um padrão bimodal de intensidade de produção de flores, sendo que os picos ocorreram em Maio, com 3,2%, e em Outubro com 2,7% (Figura 21). A espécie que mais contribuiu para os picos de produção das fenofases botões florais e flores no estágio inicial foi Senna spectabilis, que é amplamente distribuída no PEMS, ocupando áreas em estágio inicial de sucessão. Sete espécies contribuíram para o primeiro pico de produção de botões florais do estágio intermediário, sendo que Meliaceae sp. foi o táxon que apresentou maior intensidade de produção. As espécies Spondias tuberosa e Tabebuia ochracea foram as principais responsáveis pelo segundo pico, sendo que essa última foi a 93

espécie que mais contribuiu para o pico de produção de flores desse estágio. No estágio tardio, Myracrodruon urundeuva foi a espécie que mais contribuiu para o pico dessas duas fenofases no mês de Maio e Tabebuia sp.2 no mês de Outubro.

20 18

Botões BotõesFlorais Florais

14 12 10 8 6 4 2 0 dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

nov

Estágios Sucessionais:

Inicial inicial Intermediário intermediário Tardio tardio

16 14

Flores Flores

Percentual de Intensidade de Fournier

12 10 8 6 4 2 0 dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

nov

Meses Meses Figura 21: Comparação do Percentual de Intensidade de Fournier para as fenofases reprodutivas botões florais e flores ao longo do ano em três estágios sucessionais da Floresta Estacional Decidual no Parque Estadual da Mata Seca, MG.

Houve diferença significativa na porcentagem de intensidade da fenofase frutos imaturos nos meses de Março a Julho, quando o estágio inicial apresentou produção superior aos estágios intermediário e tardio (p<0,05). Para a fenofase frutos maduros, observou-se diferença significativa entre os estágios nos meses de Dezembro, quando o estágio intermediário apresentou maior produção (p<0,05) e de Abril até Outubro, quando o estágio inicial apresentou as maiores médias, superiores às dos demais estágios (p<0,05). A produção de frutos, em linha gerais, ocorreu predominantemente durante estação seca em todos os estágios sucessionais. Quanto à fenofase frutos imaturos, os picos de porcentagem de intensidade ocorreram em Abril no estágio inicial (9,4%) e em Junho no tardio (3,2%) (Figura 22). O estágio intermediário não apresentou um pico de intensidade desta fenofase, tendo a produção de frutos imaturos sido relativamente constante, com valores inferiores a 1,3%, entre Julho e Outubro e em Dezembro e Fevereiro (Figura 22). Com relação à produção de frutos maduros, o pico de intensidade ocorreu em Agosto no estágio inicial e tardio (7,1% e 2,4% respectivamente) (Figura 22). No entanto a amplitude temporal dessa fenofase foi maior no estágio inicial, iniciandose em Fevereiro e cessando apenas em Novembro (exceto no mês de Março). No estágio tardio observou-se, de Maio a Novembro, a presença de frutos maduros na copa das árvores. No estágio intermediário, a produção de frutos maduros iniciou-se em Abril e cessou apenas em Outubro, com um pico isolado em Dezembro de 2006 (0,8%). A produção de frutos nesse estágio foi menor quando comparada aos outros dois estágios durante todo o ano (Figura 22). A espécie que mais contribuiu para os picos de intensidade de produção de frutos imaturos e frutos maduros no estágio inicial foi Senna spectabilis. No estágio intermediário, Spondias tuberosa foi a espécie que mais contribuiu para os picos de produção de frutos imaturos e maduros em Dezembro e Sapium obovatum foi a espécies que mais contribuiu para o pico de produção de frutos imaturos em Fevereiro. No estágio tardio, Myracrodruon urundeuva foi a espécie que mais contribuiu para os respectivos picos de produção de frutos imaturos e maduros.

10 9

FrutosVerdes Imaturos Frutos

7 6 5 4 3 2 1 0 dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

nov

Estágios Sucessionais:

Frutos Maduros Frutos Maduros

Percentual de Intensidade de Fournier

Inicial inicial

Intermediário intermediário

Tardio tardio

5 4 3 2 1 0 dez

jan

fev

mar

abr

mai

jun

jul

ago

set

out

nov

Meses Meses

Figura 22: Percentual de Intensidade de Fournier para as fenofases reprodutivas frutos imaturos e frutos maduros ao longo do ano em três estágios sucessionais da Floresta Estacional Decidual no Parque Estadual da Mata Seca, MG.

•

Interações com o Clima

A Tabela 1 apresenta a matriz de correlações de Spearman entre as médias mensais dos valores das variáveis climáticas e as médias mensais de Porcentagem de Intensidade de Fournier (PIF) de cada uma das fenofases em cada um dos três estágios sucessionais estudados. Com exceção da variável temperatura no estágio intermediário, todas as variáveis apresentaram alguma correlação com os valores de PIF, indicando que os eventos climáticos avaliados podem influenciar direta ou indiretamente os padrões fenológicos nas comunidades estudadas. Somente a fenofase folhas verdes apresentou padrão semelhante em todos os estágios, demonstrando correlações positivas com as variáveis relacionadas à disponibilidade de água. No entanto, observou-se também correlação negativa significativa entre essa fenofase e a radiação fotossinteticamente ativa (RFA) somente no estágio tardio. O estágio inicial apresentou 16 correlações significativas entre as variáveis climáticas e fenológicas, sendo três positivas e 13 negativas. A fenofase folhas senescentes apresentou correlação negativa com as variáveis RFA, temperatura, precipitação e fotoperíodo. A fenofase flores apresentou correlação positiva com umidade relativa do ar e ponto de orvalho e negativa com RFA. A fenofase frutos imaturos apresentou correlações negativas com as variáveis relacionadas à disponibilidade de luz enquanto a fenofase frutos maduros apresentou correlações negativas com todas as variáveis ambientais, exceto RFA. O estágio intermediário apresentou 15 correlações significativas, sendo cinco positivas e nove negativas. Nesse estágio observaram-se correlações positivas entre folhas verdes e as variáveis relacionadas à disponibilidade de água. A fenofase folhas senescentes apresentou correlação negativa com conteúdo hídrico do solo, precipitação e fotoperíodo. As fenofases reprodutivas botões florais e flores apresentaram correlação negativa com as variáveis conteúdo hídrico do solo, umidade relativa do ar e ponto de orvalho, além de correlações positivas com a RFA. O estágio tardio apresentou 23 correlações, sendo sete positivas e 16 negativas.

Observaram-se

correlações

negativas

entre

fenofase

folhas

senescentes e as variáveis temperatura, ponto de orvalho, precipitação e 97

fotoperíodo. Esse estágio foi o que apresentou o maior número de correlações significativas entre as fenofases reprodutivas e as variáveis climáticas, sendo essas, no geral, negativas com as variáveis relacionadas à disponibilidade hídrica e positivas com RFA. A Figura 23 apresenta o diagrama de Análise de Correspondência Canônica (ACC) relacionando as fenofases da comunidade de mata seca com os dados climáticos. Nos dois primeiros eixos de ordenação, as correlações entre os dados fenológicos e climáticos foram significativas pelo teste de permutação de MonteCarlo, e a variância total explicada por estes dois eixos foi de 84,9% (Tabela 2). O Eixo 1 correlacionou-se forte e negativamente com as variáveis conteúdo hídrico do solo de todos os estágios, precipitação, temperatura do ar, umidade relativa do ar, ponto de orvalho e fotoperíodo. Além disso, o Eixo 1 também correlacionou-se forte e positivamente com a variável RFA do estágio tardio. O Eixo 2 se correlacionou forte e negativamente com a variável umidade relativa do solo e positivamente com as variáveis RFA inicial, RFA intermediário e temperatura (Tabela 3). Sendo assim, o Eixo 1 representa um gradiente chuva-seca, com a metade esquerda desse eixo representando a estação chuvosa e agrupando a fenofase folhas verdes de todos os estágios e botões florais e flores do estágio inicial. A metade direita representa a estação seca, agrupando as demais fenofases. O Eixo 2 representa principalmente variações na disponibilidade de luz, sendo que os meses na parte superior do eixo refletem maior disponibilidade de RFA, que ocorrem durante a estação seca, quando os indivíduos estão senescentes.

Tabela 1: Índice de Correlação de Spearman (r) entre valores médios de variáveis climáticas e de Percentual de Intensidade de Fournier das fenofases em três estágios sucessionais no Parque Estadual da Mata Seca, MG. RFA = Radiação Fotossinteticamente Ativa. Estágio Sucessional

Fenofases

Conteúdo Hídrico do Solo

RFA

Temperatura do Ar

-0.54 0.43 0.95 -0.27 -0.59 -0.79 Inicial 0.12 -0.15 -0.16 0.27 -0.24 -0.59 -0.05 -0.51 -0.64 0.40 -0.87 -0.61 -0.39 0.40 0.74 0.05 -0.57 -0.66 Intermediário 0.02 -0.82 0.62 0.06 -0.68 0.80 -0.12 0.06 0.07 -0.54 0.11 -0.03 0.37 0.87 -0.89 -0.55 0.49 -0.68 0.41 -0.06 -0.58 Tardio -0.23 -0.82 0.62 -0.56 -0.06 0.67 -0.25 -0.80 0.90 Em negrito, valores de r estatisticamente significativos (p<0,05). Folhas Verdes Folhas Senescentes Botões Florais Flores Frutos Imaturos Frutos Maduros Folhas Verdes Folhas Senescentes Botões Florais Flores Frutos Imaturos Frutos Maduros Folhas Verdes Folhas Senescentes Botões Florais Flores Frutos Imaturos Frutos Maduros

Umidade Relativa do Ar

Ponto de Orvalho

Precipitação

Fotoperíodo

0.79 0.31 0.26 0.55 0.40 -0.65 0.83 -0.34 -0.85 -0.97 -0.15 -0.50 0.87 -0.42 -0.44 -0.73 -0.69 -0.90

0.95 -0.13 0.14 0.34 0.12 -0.88 0.91 -0.53 -0.72 -0.85 0.01 -0.38 0.98 -0.62 -0.43 -0.72 -0.65 -0.95

0.47 -0.85 0.05 -0.25 -0.57 -0.64 0.80 -0.78 -0.57 -0.43 0.16 -0.41 0.78 -0.87 -0.56 -0.69 -0.22 -0.58

0.53 -0.90 -0.03 -0.18 -0.74 -0.69 0.57 -0.91 -0.32 -0.08 0.27 -0.11 0.48 -0.89 -0.52 -0.46 0.00 -0.22

Tabela 2: Resumo da Análise de Correspondência Canônica englobando médias mensais de Porcentagem de Intensidade de atividade fenológica e de dados meteorológicos. Eixo 1

Eixo 2

Eixo 3

Autovalores

0,395

0,111

0,029

% de variância acumulada para fenologia

66,3

84,9

89,8

Correlação fenologia-meteorologia (Pearson)

1,000

Teste de permutação de Monte-Carlo (p)

0,010

Em negrito valores estatisticamente significativos pelo Teste de Monte-Carlo (p≤0,05).

Tabela 3: Correlações entre as variáveis climáticas analisadas e os três primeiros eixos da

ordenação

Análise

Correspondência

Canônica.

RFA

Radiação

Fotossinteticamente Ativa. Eixo 1

Eixo 2

Eixo 3

Conteúdo Hídrico do Solo inicial

-0,872

-0,043

0,035

RFA Inicial

0,347

0,586

0,316

Conteúdo Hídrico do Solo intermediário

-0,649

-0,087

0,162

RFA Intermediário

0,251

0,665

0,063

Conteúdo Hídrico do Solo tardio

-0,623

-0,190

0,205

RFA Tardio

0,636

0,382

0,079

Precipitação

-0,562

0,035

0,227

Temperatura

-0,498

0,623

-0,078

Umidade Relativa do Ar

-0,698

-0,434

-0,039

Ponto de Orvalho

-0,875

-0,252

-0,060

Fotoperíodo

-0,686

0,409

-0,228

Em negrito correlações > │0,5│.

100

2 o x i E

out

flo

FOTO nov dez fov jan PREC fov CH fev 0 CH mar PO CH UR

bot

RFA RFA

TEMP

RFA

fri

fov

frum

fri

bot 40

flo 0

abr

fos

fos mai

fri

frum bot fos

frum

Eixo1

80 jun

ago

set

jul

Figura 23: Diagrama da Análise de Correspondência Canônica (ACC) de comportamentos fenológicos e médias mensais de variáveis climáticas no Parque Estadual da Mata Seca, MG. Estágios:

●=Inicial, ●=Intermediário, ●=Tardio. Fenofases: fov = folhas verdes, fos = folhas

senescentes, bot=botões florais, flo=flores, fri=frutos imaturos, frum=frutos maduros. Variáveis

Climáticas:

TEMP=temperatura

ar,

UR=umidade

relativa

ar,

PREC=precipitação, FOTO=fotoperíodo, PO=ponto de orvalho. Os vetores em azul, vermelho e verde representam os valores de CH=conteúdo hídrico do solo e RFA=radiação fotossinteticamente ativa, respectivamente dos estágios inicial, intermediário e tardio.

101

Análise por Síndromes de Polinização •

Fenologia Quando as fenofases botões florais e flores foram avaliadas de acordo com as

síndromes de polinização das espécies, foi observada uma separação dos picos das respectivas fenofases em relação às síndromes (Figuras 24 e 25). Em geral, houve pequena sobreposição na época de produção de botões florais entre os estágios dentro de uma mesma síndrome. No estágio inicial, as espécies melitófilas apresentaram pico de produção de botões florais (17,5%) em Janeiro, ao final da estação chuvosa. As espécies anemófilas apresentaram pico de produção desta mesma fenofase em Outubro (3,3%), na transição entre as estações seca e chuvosa, enquanto as espécies de flores não especializadas, polinizadas por pequenos insetos, apresentaram dois picos de produção de botões florais, um no mês de Janeiro (7,5%), na estação chuvosa, e outro no mês de Julho (7,9%), durante a estação seca (Figura 24). No estágio intermediário foi observada maior produção de botões pelas espécies ornitófilas em Maio (4,16%), no início da estação seca. As espécies de flores não especializadas exibiram um pico de produção de botões em Setembro (10,2%), no final da estação seca, e outro menor em Maio (2,7%) no início dessa estação. Foram observados dois picos semelhantes nos valores de PIF de botões nas espécies melitófilas em Junho (2,3%), durante a seca, e em Outubro (2,9%), na transição seca chuva. No estágio tardio foi observado um pico de produção de botões pelas espécies não especializadas, polinizadas por pequenos insetos, em Maio (12,3%) no início da estação seca, e outro menor em Setembro (3,4%), no final da estação seca. Foram também observadas ocorrência de valores semelhantes de PIF desta fenofase no grupo das espécies melitófilas em Maio (1,8%) e Setembro (3,9%). O mesmo ocorreu para as espécies cantarófilas também em Maio (1%) e em Setembro (2%). Para a fenofase flores, foi observada baixa sobreposição na época de produção entre os estágios dentro de uma mesma síndrome. No estágio inicial foi observado um pico de produção de flores pelas espécies melitófilas em Março (18,2%), na transição chuva-seca, um pico de produção de flores por espécies polinizadas por pequenos insetos em Março (3,7%) e outro maior em Julho (7,7%), no meio da estação seca e um pico de espécies anemófilas em Novembro (5%), no início da estação chuvosa (Figura 25). No estágio intermediário houve um pico de produção de flores por espécies ornitófilas em Maio, no início da estação seca, dois picos de produção por espécies polinizadas por 102

pequenos insetos em Junho (6,2%) e em Setembro (7,1%) e um pico das espécies melitófilas em Outubro (18,6%). No estágio tardio houve um pico de produção de flores por espécies polinizadas por pequenos insetos em Maio (17,1%), um pico de flores cantarófilas em Agosto (4,1%) e em Outubro um pico de flores de espécies melitófilas (2,7%) e outro de espécies anemófilas (16,6%). A produção de flores nos estágios intermediário e tardio se restringiu aos meses mais secos e início das chuvas, de Abril a Novembro. No estágio inicial houve produção de flores durante todo o ano, sendo a maior intensidade nos meses chuvosos (Figura 25). •

Interações com Clima A Tabela 4 apresenta a matriz de correlações de Spearman entre as médias mensais

dos valores das variáveis climáticas e dos valores do Percentual de Intensidade de Fournier para as fenofases reprodutivas botões florais e flores dos três estágios sucessionais de acordo com as síndromes de polinização. Somente a variável fotoperíodo não apresentou nenhuma correlação com as variáveis fenológicas botões florais e flores. No estágio inicial apenas a fenofase flores das espécies melitófilas apresentou alguma correlação com variáveis climáticas, sendo negativa com a RFA e positiva com a umidade relativa do ar. Isto indica que o florescimento das espécies polinizadas por abelhas neste estágio ocorre principalmente durante os meses com menores valores de RFA e maior disponibilidade hídrica, ou seja, na estação chuvosa. No estágio intermediário observaram-se correlações negativas entre as fenofases botões florais e flores das espécies melitófilas e não especializadas com as variáveis climáticas conteúdo hídrico de solo, umidade relativa do ar e ponto de orvalho. Estas fenofases foram também positivamente correlacionadas à RFA o que indica que a produção de botões e flores pelas espécies polinizadas por abelhas e pequenos insetos ocorre, neste estágio, principalmente durante os meses mais secos e com maior intensidade de irradiância solar. No estágio tardio foram observadas correlações entre a fenofase flores das espécies cantarófilas, sendo essa positiva com RFA e negativa com ponto de orvalho. As espécies melitófilas e não especializadas apresentaram correlações negativas entre as fenofases botões florais e flores e variáveis ambientais relacionadas à disponibilidade hídrica, indicando florescimento favorável na época seca.

103

Inicial Inicial

18 16 14 12 10 8 6

Índice dede Fournier para para BotõesBotões Florais Florais Percentual de Intensidade Fournier

4 2 0 DEZ

JAN

FEV MAR ABR

MAI

JUN

JUL

AGO

SET

OUT NOV

Síndromes de Polinização: Anemofilia

Intermediário Intermediário

Cantarofilia

Falenofilia

12 10

Melitofilia

8 6

Não Especializados

Ornitofilia

2 0 DEZ

JAN

FEV MAR ABR

MAI

JUN

JUL

AGO

SET

OUT NOV

20 18

Tardio Tardio

16 14 12 10 8 6 4 2 0 DEZ

JAN

FEV MAR ABR

MAI

JUN

JUL

AGO

SET

OUT NOV

Meses Figura 24: Percentual de Intensidade de Fournier ao longo do período de estudos para a fenofase reprodutiva botões florais de acordo com as síndromes de polinização ocorrentes em três estágios sucessionais de Floresta Estacional Decidual no Parque Estadual da Mata Seca, MG.

104

20 18

Inicial Inicial

16 14 12 10 8 6 4

Índice de Fournier para Floress

Percentual de Intensidade de Fournier para Flores

2 0 DEZ 20 18

JAN

FEV MAR ABR

MAI

JUN

JUL

AGO

SET

OUT NOV

Intermediário Intermediário

Síndromes de Polinização: Anemofilia

Cantarofilia

14 12

Falenofilia

10 8

Melitofilia

Não Especializados

4 2

Ornitofilia

0 DEZ 20 18

JAN

FEV MAR ABR

MAI

JUN

JUL

AGO

SET

OUT NOV

FEV MAR ABR

MAI

JUN

JUL

AGO

SET

OUT NOV

Tardio Tardio

16 14 12 10 8 6 4 2 0 DEZ

JAN

Meses Figura 25: Percentual de Intensidade de Fournier ao longo do período de estudos para a fenofase reprodutiva flores de acordo com as síndromes de polinização ocorrentes em três estágios sucessionais de Floresta Estacional Decidual no Parque Estadual da Mata Seca, MG.

105

Tabela 4: Índice de Correlação de Spearman (r) entre valores médios de variáveis climáticas e fenológicas de acordo com a síndrome de polinização nos três estágios sucessionais no Parque Estadual da Mata Seca, MG. RFA = Radiação Fotossinteticamente Ativa. Estágio Sucessional

Síndromes

Fenofases

Anemofilia

Botão Flor

Inicial

Melitofilia

Botão Flor

Não Especializados

Botão Flor

Falenofilia

Flor

Melitofilia

Botão Flor

Intermediário Não Especializados

Botão Flor

Conteúdo Hídrico do Solo

RFA

Temperatura do Ar

Umidade Relativa do Ar

Ponto de Orvalho

Precipitação

Fotoperíodo

-0.04 0.22

0.48 0.31

0.39 0.48

-0.39 -0.22

-0.13 0.04

0.14 0.41

0.22 0.48

0.04 0.28

-0.07 -0.71

-0.27 -0.36

0.21 0.64

0.07 0.39

0.01 0.01

-0.08 -0.37

-0.11 -0.34 -0.39

0.21 0.15 0.48

-0.13 -0.50 0.39

-0.07 -0.12 -0.48

-0.14 -0.36 -0.13

-0.04 -0.41 0.14

0.03 -0.26 0.22

-0.62 -0.25

0.53 0.64

0.12 0.36

-0.71 -0.69

-0.59 -0.55

-0.39 -0.02

-0.25 0.19

-0.82 -0.71

0.65 0.63

0.04 -0.24

-0.70 -0.78

-0.51 -0.78

-0.49 -0.53

-0.10 -0.24

-0.04 -0.04 0.22

-0.04 -0.04 0.48

0.04 0.04 -0.48

0.04 0.04 -0.22

-0.32 -0.32 0.14

-0.39 -0.39 0.22

Quiropterofilia

Botão Flor

Anemofilia

Flor

-0.31 -0.31 -0.48

Cantarofilia

Botão Flor

-0.34 -0.51

0.35 0.64

-0.05 -0.22

-0.28 -0.51

-0.28 -0.65

-0.47 -0.47

-0.23 -0.08

Melitofilia

Botão Flor

-0.67 -0.67

0.46 0.45

-0.10 0.08

-0.55 -0.59

-0.50 -0.44

-0.60 -0.40

-0.50 -0.23

-0.04 -0.07

-0.29 -0.52

-0.28 -0.44

-0.49 -0.49

-0.51 -0.34

Tardio

-0.44 0.30 0.37 -0.59 Em negrito valores de r estatisticamente significativos (p<0,05).

Não Especializados

Botão Flor

106

Análise por Síndromes de Dispersão de Sementes •

Fenologia Quando as fenofases frutos imaturos e frutos maduros foram avaliadas de acordo com

as síndromes de dispersão de sementes das espécies, foi observada uma separação dos picos de produção das respectivas fenofases em relação às síndromes (Figuras 26 e 27). Em geral, não houve sobreposição entre a produção de frutos imaturos e maduros entre os estágios, dentro de uma mesma síndrome. Para a fenofase frutos imaturos no estágio inicial, foi observado um pico de produção pelas espécies barocóricas em Abril (17%), na transição chuva-seca, produção com intensidade de 5% em Maio e Junho por espécies balísticas e um pico em Junho (5,1%) produzido por espécies anemocóricas, todos na estação seca (Figura 26). No estágio intermediário houve produção de frutos zoocóricos em picos espalhados ao longo do ano, com intensidades de aproximadamente 5% em Dezembro, Fevereiro e Agosto. As outras síndromes de dispersão apresentaram valores muito baixos nesse estágio, inferiores a 0,4%. No estágio tardio, houve produção de frutos imaturos zoocóricos em Junho (3,1%), Setembro (5,5%) e Novembro (1,6%) e de frutos imaturos anemocóricos em Junho (3,7%) e em Outubro (1,4). Não houve produção de frutos barocóricos e balísticos ao longo do ano. Em relação às fenofase frutos maduros, em Julho observou-se maior produção de frutos barocóricos (14,3%) e anemocóricos (2,9%), na estação seca no estágio inicial (Figura 27). No estágio intermediário, a maior intensidade de produção de frutos zoocóricos ocorreu em Dezembro (2,5%), na estação chuvosa e uma pequena produção de frutos anemocóricos em Setembro (0,7%), na estação seca. No estágio tardio houve maior produção de frutos anemocóricos em Agosto (3%), na estação seca e zoocóricos em Novembro (2,7%), no início da estação chuvosa. •

Interações com Clima A Tabela 5 apresenta a matriz de correlações de Spearman entre as médias mensais

dos valores das variáveis climáticas e dos valores do Percentual de Intensidade de Fournier para as fenofases reprodutivas frutos imaturos e frutos maduros dos três estágios sucessionais de acordo com as síndromes de dispersão de sementes. No estágio inicial a fenofase frutos maduros das espécies anemocóricas apresentou correlação negativa com as variáveis climáticas conteúdo hídrico do solo, temperatura do ar, ponto de orvalho e fotoperíodo. Neste estágio ocorreram, também, correlações negativas entre

107

a produção de frutos maduros das espécies barocóricas e as todas as variáveis, exceto RFA. Nos estágios intermediário e tardio, as espécies anemocóricas apresentaram produção de frutos

maduros

também

negativamente

correlacionada

variáveis

relacionadas

disponibilidade hídrica. Estes resultados indicam haver um padrão de maior dispersão de sementes durante a estação seca por espécies com síndromes não dependentes de animais. No estágio tardio a fenofase frutos maduros das espécies zoocóricas apresentaram correlação positiva com as variáveis RFA e temperatura do ar, o que indica uma concentração da dispersão de sementes, por este grupo, durante a estação chuvosa.

108

Inicial Inicial

16 14 12 10

Índice de Fournier para Frutos Verdes Percentual de Intensidade de Fournier para Frutos Imaturos

8 6 4 2 0 DEZ

JAN

FEV MAR ABR

MAI

JUN

JUL

AGO

SET

OUT NOV

Síndromes de Dispersão:

Intermediário Intermediário

14 12

Anemocoria Anemocoria Balística Balística

Barocoria Barocoria

Zoocoria Zoocoria

6 4 2 0 DEZ

JAN

FEV MAR ABR

MAI

JUN

JUL

AGO

SET

OUT NOV

18 16

Tardio Tardio

14 12 10 8 6 4 2 0 DEZ

JAN

FEV MAR ABR

MAI

JUN

JUL

AGO

SET

OUT NOV

Meses Figura 26: Percentual de Intensidade de Fournier (PIF) ao longo do período de estudos para a fenofase reprodutiva frutos imaturos de acordo com as síndromes de dispersão ocorrentes em três estágios sucessionais de Floresta Estacional Decidual no Parque Estadual da Mata Seca, MG. 109

Inicial Inicial Inicial

14 12 10 8

Percentual de Intensidade de Fournier para Frutos Maduros Índice de Fournier para Frutos Maduros Percentual de Intensidade de Fournier para Frutos Maduros

6 4 2 0 DEZ

JAN

FEV MAR ABR

MAI

JUN

JUL

AGO

SET

OUT NOV

16 14

Intermediário Intermediário Intermediário

Síndromes de Dispersão: Anemocoria Anemocoria Anemocoria Balística Balística Balística

10 8

Barocoria Barocoria Barocoria

Zoocoria Zoocoria Zoocoria

4 2 0 DEZ

JAN

FEV MAR ABR

MAI

JUN

JUL

AGO

SET

OUT NOV

16 14

Tardio Tardio Tardio

12 10 8 6 4 2 0 DEZ

JAN

FEV MAR ABR

MAI

JUN

JUL

AGO

SET

OUT NOV

Meses Figura 27: Percentual de Intensidade de Fournier (PIF) ao longo do período de estudos para a fenofase reprodutiva frutos maduros de acordo com as síndromes de dispersão ocorrentes em três estágios sucessionais de Floresta Estacional Decidual no Parque Estadual da Mata Seca, MG. 110

Tabela 5: Índices de Correlação de Spearman (r) entre valores médios de variáveis climáticas e fenológicas de acordo com a síndrome de dispersão nos três estágios sucessionais no Parque Estadual da Mata Seca, MG. RFA = Radiação Fotossinteticamente Ativa. Estágio Sucessional

Síndromes

Fenofases

Conteúdo Hídrico do Solo

RFA

Temperatura do Ar

Umidade Relativa do Ar

Ponto de Orvalho

Precipitação

Fotoperíodo

Anemocoria

Fruto Imaturo

-0.10

-0.09

-0.62

0.14

-0.10

-0.17

-0.48

Fruto Maduro

-0.81

0.45

-0.61

-0.55

-0.82

-0.72

-0.48

Balística

Fruto Imaturo

-0.26

-0.19

-0.52

0.00

-0.19

-0.47

-0.65

Barocoria

Fruto Imaturo

-0.07

-0.58

-0.49

0.34

0.08

-0.37

-0.73

Fruto Maduro

-0.87

0.40

-0.61

-0.65

-0.88

-0.77

-0.69

Fruto Imaturo

-0.68

0.16

-0.51

-0.65

-0.85

-0.65

Fruto Maduro

-0.73

0.26

-0.08

-0.67

-0.54

-0.56

-0.24

Fruto Imaturo

-0.09

0.20

0.04

-0.25

-0.13

0.14

0.35

Fruto Maduro

0.16

-0.22

-0.15

0.10

-0.01

0.04

-0.01

Fruto Imaturo

-0.36

0.41

-0.19

-0.49

-0.44

-0.04

-0.10

Fruto Maduro

-0.80

0.90

-0.25

-0.90

-0.95

-0.58

-0.22

Fruto Imaturo

-0.29

0.56

-0.17

-0.37

-0.48

-0.36

-0.03

Fruto Maduro

-0.35

0.63

0.59

-0.60

-0.39

0.20

0.51

Inicial

Anemocoria Intermediário Zoocoria

Anemocoria Tardio Zoocoria

Em negrito valores de r estatisticamente significativos (p<0,05).

111

Discussão A hipótese de que a atividade fenológica das comunidades avaliadas é fortemente sazonal e correlacionada com as variáveis abióticas foi corroborada. Entretanto, os estágios intermediário e tardio foram similares entre si quanto aos padrões da fenologia vegetativa e foram diferentes do estágio inicial. Este resultado não corrobora a hipótese de que os três estágios apresentariam comportamento semelhante em relação à fenologia vegetativa por estarem sujeitos a regimes climáticos semelhantes. A atividade reprodutiva apresentou padrão diferente entre os estágios sucessionais e está relacionada às síndromes de polinização e dispersão de sementes. Estes resultados corroboram a terceira e a quarta hipóteses de que o padrão de produção das fenofases reprodutivas estaria relacionado às diferentes proporções de síndromes de polinização e de dispersão de sementes de cada estágio sucessional. As fenofases reprodutivas avaliadas segundo suas síndromes também apresentaram correlações com os fatores abióticos, com forte coerência com o proposto pela hipótese de que as fenofases reprodutivas de cada espécie ocorreriam na época mais favorável à polinização e dispersão de sementes de cada síndrome. A grande maioria das espécies arbóreas na Floresta Estacional Decidual do Parque Estadual da Mata Seca apresentou uma forte sazonalidade, principalmente nos seus padrões de produção e senescência de folhas durante o período estudado. O período de maior intensidade de produção de folhas verdes ocorreu nos meses chuvosos e começou a decair na transição da estação chuvosa para a seca. O pico de intensidade de produção de folhas senescentes ocorreu em Abril para o estágio inicial e em Maio para os outros estágios. A partir de Agosto, a intensidade de porcentagem de folhas senescentes começou a diminuir, atingindo seu valor mínimo em Novembro em todos os estágios. Entretanto a porcentagem de folhas verdes na copa das árvores somente começou a aumentar a partir de Outubro. Portanto, nos meses de Agosto e Setembro a maioria dos indivíduos das comunidades arbóreas dos três estágios está decídua. A sazonalidade expressiva nos padrões fenológicos vegetativos foi observada em muitos estudos em Florestas Estacionais Deciduais (Frankie et al. 112

1974, Lieberman 1982, Bullock & Solis-Magallanes 1990, Brina 1998). Assim, percebe-se que a maioria das espécies da comunidade estudada apresentou comportamento consistente com este padrão fenológico, que evoluiu de maneira a evitar o estresse hídrico vigente na estação seca por meio da perda de folhas, o que evita a transpiração e a desidratação ainda mais acentuada (Frankie et al. 1974, Lieberman & Lieberman 1982, Bullock & Solis-Magallanes 1990). Segundo Holbrook et al. (1995), o fato de que estas árvores lidam eficientemente com a sazonalidade de redução de umidade no solo e aumento da evaporação lhes permite ser atribuída a categoria de “evitadoras de seca” (Levitt 1980). Por definição, uma planta “evitadora de seca” adaptou-se de forma a manter um equilíbrio do potencial hídrico de seus tecidos, mesmo quando exposta a severo estresse hídrico. Existem dois tipos de “evitadoras de seca”, segundo Levitt (1980), as “armazenadoras de água” (water savers) e as “gastadoras de água” (water spenders). Como exemplo do primeiro tipo podemos citar, dentre as espécies amostradas neste estudo, plantas que acumulam água em tecidos ou em estruturas de reserva como Zizyphus joazeiro, a qual apresenta alta porcentagem de folhas verdes durante todo o ano. Este tipo de estratégia é mais comum no Cerrado, onde diversas espécies arbóreas acumulam grandes volumes de água em estruturas subterrâneas de reserva (Ferri 1955). Como exemplo do segundo tipo, podemos citar plantas da Caatinga, onde o solo não possui reservas hídricas (Ferri 1955) e as plantas devem apresentar algum tipo mecanismo para evitar o déficit hídrico. A estratégia da maioria das espécies arbóreas de matas secas em estudo se encaixa neste tipo, uma vez que, como anteriormente descrito, as mesmas são completamente decíduas durante toda a estação seca. No estágio inicial, a diminuição do percentual de folhas verdes e o aumento do percentual de folhas senescentes foram mais graduais do que nos outros estágios. Houve uma queda brusca do PIF de folhas verdes e um aumento também brusco do PIF de folhas senescentes nos estágios intermediário e tardio. As diferenças na fenologia vegetativa entre os estágios são observadas principalmente durante a época de transição, tanto da estação chuvosa para a seca quanto da estação seca para chuvosa. Uma possível explicação para o fato de que o estágio inicial apresentou uma maior retenção foliar durante a estação seca seria devido ao maior conteúdo hídrico do solo nesse estágio (Capítulo 1). Entretanto, deve-se 113

ressaltar que esse valor foi estatisticamente semelhante ao valor do estágio tardio. Ainda assim, é durante a estação chuvosa que a diferença entre o estágio inicial e os demais é mais acentuada, sendo que nos meses da estação seca essa diferença é mínima (Figura 4, Capítulo 1). Do mesmo modo, mesmo com valores absolutos de conteúdo hídrico do solo maior do que os valores dos demais estágios durante a estacao chuvosa, a produçao de folhas senescentes inicia-se pelo menos um mês antes dos demais estágios. A

longevidade

das

folhas

plantas

decíduas

está

relacionada

principalmente a mecanismos de controle interno da planta (Reich 1995). Segundo Bazzaz (1979), plantas de estágios tardios têm maior sensibilidade à redução da disponibilidade hídrica. Em espécies pioneiras, a taxa fotossintética líquida é maior, assim como o teor de nitrogênio na folha e sua longevidade foliar menor (Bazzaz 1979, Reich et al. 1992). Neste estudo, constatou-se que, em todos os estágios sucessionais, a atividade reprodutiva ocorreu predominantemente durante a estação seca, com exceção da produção de botões florais e de flores no estágio inicial, que foi mais intensa durante a estação chuvosa. Entretanto, as intensidades de produção de botões florais, flores, frutos imaturos e frutos maduros foram baixas em toda a comunidade. Diversos estudos demonstraram maior produção de flores e frutos durante a estação seca nas comunidades de Florestas Estacionais Deciduais (Frankie et al. 1974, Janzen 1967, Justiniano & Fredericksen 2000). A seca seria ativadora da floração, desencadeando processos metabólicos para o início dessa fenofase por meio da diminuição da umidade do ar e do solo (Croat 1975). Por outro lado, em uma Floresta Estacional Decidual na Índia, Murali & Sukumar (1994) observaram que a produção de flores ocorreu no início da estação chuvosa, simultaneamente à produção de novas folhas, enquanto a produção de frutos ocorreu no final desta estação. O padrão encontrado para os estágios intermediário e tardio é condizente com o primeiro caso. No geral, a atividade reprodutiva das comunidades da mata seca estudada durante o período de estudos foi baixa no estágio inicial e extremamente baixa nos estágios intermediário e tardio. A ocorrência de eventos reprodutivos pouco regulares é uma característica comum em diversas comunidades de florestas 114

tropicais (Frankie et al. 1974) e pode ser uma estratégia de escape contra os predadores de sementes e plântulas (Janzen 1969, 1970) ou contra períodos desfavoráveis. A variação inter-anual da fenologia reprodutiva pode também ser reflexo das condições climáticas, principalmente de disponibilidade hídrica (Murali & Sukumar 1994). Em anos atípicos mais secos, é comum que árvores de florestas tropicais estacionais reduzam o investimento reprodutivo de forma a reduzir o custo energético num período desfavorável e de provável baixo sucesso reprodutivo. De fato, no período de estudo, a pluviosidade total foi de 704,5mm, mais que 100 mm inferior à média histórica (805,29mm). É comum que muitas espécies abortem suas flores ou frutos imaturos e produzam frutos maduros a partir de uma pequena proporção de flores (Stephenson 1981). A ocorrência de florescimento supra-anual é tida como bastante comum em estágios sucessionais mais avançados, sendo que a duração do florescimento é menor nesses estágios do que nos iniciais (Kang & Bawa 2003). Os dados apresentados demonstram que a comunidade arbórea do estágio sucessional inicial apresentou atividade reprodutiva ao longo de praticamente todo o período de estudos, enquanto uma baixa intensidade de eventos reprodutivos foi apresentada pelas árvores dos estágios intermediário e tardio. Espécies de estágios iniciais têm maior acesso a recursos como luz e nutrientes (Pearcy, 1983; Vitousek and Denslow, 1986; Becker et al.,1988), portanto, tendem a florescer durante um período mais longo em comparação a espécies de estágios mais avançados (Kang & Bawa 2003). Entretanto, Kang & Bawa (2003), estudando uma floresta tropical úmida na Costa Rica, não confirmaram essa hipótese. Esses autores detectaram, também, que não houve diferença na época de florescimento entre espécies dos estágios sucessionais inicial e tardio, sendo que as comunidades de ambas floresceram durante todas as estações do ano. Para a Floresta Estacional Decidual do presente estudo, a hipótese testada e refutada por Kang & Bawa (2003) foi confirmada. Os dados fenológicos vegetativos e reprodutivos da comunidade arbórea do Parque Estadual da Mata Seca mostraram-se fortemente correlacionados com os fatores climáticos. Isto indica que, nessa comunidade, o ritmo fenológico é fortemente ditado por estes fatores climáticos e menos por fatores endógenos.

115

De um modo geral, observou-se maior variação no comportamento fenológico entre as estações do ano do que entre os entre os estágios sucessionais. O Eixo 1 da ACC, ao longo do qual estão distribuídas a grande maioria das variáveis fenológicas, representa um gradiente chuva-seca que mostra a relação destas variáveis com períodos de maior ou menor disponibilidade hídrica. A fenofase folhas verdes de todos os estágios se agruparam à esquerda desse eixo, o que indica ocorrerem com maior intensidade nos meses úmidos, enquanto as fenofases reprodutivas com exceção das fenofases botões florais e flores do estágio inicial, se agruparam à direita, relacionando-se aos meses mais secos. A relação entre fenofases de indivíduos arbóreos e variáveis climáticas também foi observada por meio da ACC por Goulart (2004). No entanto, Borchert (1980), estudando populações de Erythrina poeppigiana na Costa Rica, observou um padrão fenológico assincrônico entre diferentes populações e concluiu que fatores endógenos seriam responsáveis por essa variação. A senescência, por exemplo, ocorreria devido ao tempo de vida das folhas, geralmente de 6 a 8 meses. Esse tempo de vida poderia ser diminuído pelo déficit hídrico durante a estação seca, indicando um controle secundário das variáveis ambientais sobre os padrões fenológicos (Borchert 1980). Bullock & SolisMagallanes (1990), estudando uma comunidade de Floresta Estacional Decidual na Bolívia, também encontraram variações individuais no padrão de queda de folhas sendo estas variações foram atribuídas, porém, a diferenças no micro-clima. Além de controlarem de forma direta os padrões fenológicos, desencadeando processos fisiológicos, os fatores ambientais podem também atuar de forma indireta, por estarem relacionados às condições adequadas para que determinada fase ocorra (Rathcke & Lacey 1985). Entretanto, dificilmente pode-se distinguir entre essas possíveis formas de influência do clima sobre a fenologia das plantas. Estudos de longo prazo, relacionando variações interanuais nos padrões fenológicos às variações nas condições climáticas seriam úteis na elucidação dessas questões. Neste estudo, apesar de haver pequena variação no micro-clima entre os estágios sucessionais (Capítulo 1), a variaçao inter-específica no comportamento fenológico vegetativo foi mínima. Além disso, os altos valores de correlação de Spearman das fenofases com as variáveis ambientais e os resultados da ACC 116

reforçam a idéia da maior influência dos fatores exógenos para o comportamento fenológico da comunidade em questão. As

fenofases

reprodutivas

todos

estágios

sucessionais

correlacionaram negativamente com variáveis relacionadas à disponibilidade hídrica, indicando uma preferência para a reprodução na estação seca, principamente nos estágios intermediário e tardio. O padrão temporal de disponibilidade de água provavelmente é o fator mais conhecido na determinação da reprodução de plantas em regiões tropicais, especialmente em matas secas (Griz & Machado 2001). A umidade do solo é também relatada como sendo a principal variável ambiental na determinação de queda de folhas (Bullock & Solis-Magallanes 1990) e eventos reprodutivos (Pavón e Briones 2001). De fato, essa variável apresentou um grande número de correlações com as fenofases, indicando ser um importante fator na determinação do padrão fenológico encontrado. Esse padrão de reprodução durante a estação seca diverge dos resultados encontrados em Florestas Tropicais Secas por Bullock & Solis-Magallanes (1990), Lieberman (1982) e Murali & Sukumar (1994), no qual a atividade reprodutiva se concentrou na estação chuvosa. Por outro lado, a reprodução durante a estação seca pode estar relacionada à maximização da competitividade vegetativa de modo a concentrar todo o crescimento durante a estação chuvosa. A atividade reprodutiva na época seca pode também maximizar o aproveitamento dos agentes bióticos polinizadores e dispersores de sementes, já que as flores e frutos produzidos seriam os poucos recursos disponíveis durante esses períodos menos favoráveis (Janzen 1967). Sendo assim, nas Florestas Estacionais Deciduais pode haver maior vantagem em se concentrar a reprodução na estação seca que na chuvosa (Janzen 1967). É importante notar que, nos estágios intermediário e tardio, a produção de flores e botões florais se restringiu à estação seca. Isto demonstra a importância dos fragmentos

florestais

deciduais

melhor

estado

conservação

disponibilização de recursos para a fauna associada. Por outro lado, o estágio inicial disponibilizaria recursos durante a estação chuvosa. No entanto, nos estágios mais maduros de sucessão das matas secas, as lianas podem suprir essa necessidade, já que várias espécies florescem durante as chuvas (Pezzini, F.F. obs. pess.). A

117

perturbaçao de habitas, com florestas permanecendo em estagios iniciais de sucessão, pode não sustentar os agentes polinizadores em épocas secas. Muitas espécies decíduas podem florescer após eventos esporádicos de alta disponibilidade hídrica que desencadeiam respostas fisiológicas instantâneas para a ocorrência deste evento fenológico durante a estação seca (Opler et al. 1976). De fato, Bullock & Solis-Magallanes (1990) mostraram que chuvas anômalas durante a estação seca levaram a eventos reprodutivos sub-anuais. Espécies como Tabeuia ochracea são conhecidas por apresentarem esse padrão e, na região do estudo, as chamadas “chuva de broto” no meio da estação seca são responsáveis pelo seu florescimento. O pico de florescimento apresentado por essa espécie no mês de Outubro confirma esse fato. Além disso, em ambientas sazonais, a produção de flores de forma explosiva é esperada e contribui para o maior display das mesmas e evita a competição por polinizadores (Rathcke & Lacey 1985). Comparando as síndromes de polinização com relação aos valores gerais das fenofases botões florais e flores entre os três estágios, observa-se que a produção destas estruturas reprodutivas não ocorre na mesma época dentro das mesmas síndromes. Somente as espécies polinizadas por abelhas e por pequenos insetos nos estágios intermediário e tardio apresentam sobreposição no florescimento. Porém, os valores de intensidades mostraram-se diferentes entre os estágios sucessionais. Isso sugere que há disponibilidade de recursos florais aos diferentes tipos de polinizadores durante praticamente todo o ano nos diferentes estágios sucessionais, ainda que em intensidade baixa durante alguns meses, especialmente no mês de Dezembro. Variáveis bióticas, como presença de agentes polinizadores e dispersores, podem atuar na seleção de padrões fenológicos mais favoráveis, sendo o principal fator limitante à polinização e dispersão de sementes (Augspurger 1981, Lieberman & Lieberman 1984, Van Schaik et al. 1993). O menor número de correlações de Spearman significativas entre as variáveis ambientais e as fenofases reprodutivas, quando comparadas com as fenofases vegetativas também mostra esse possível controle da produção de botões florais e flores por variáveis bióticas. Houve maior número de correlações entre flores e frutos maduros com as variáveis climáticas quando comparados respectivamente com botões florais e frutos imaturos Este resultado indica que o tempo de desenvolvimento dos botões 118

florais e frutos imaturos pode ser variável, sendo mais importante a sincronia entre a produção de flores e frutos maduros com a época mais favorável. Segundo Augspurger (1983), há seleção para alta sincronia intra-específica de florescimento devido a aumentos potenciais na polinização cruzada, na eficiência energética do polinizador, na atração de polinizadores e no escape contra predadores de flores e sementes. Da mesma forma, Smythe (1970) sugere que os fatores físicos do ambiente podem ser os mais importantes na determinação da época de frutificação, sendo que a competição por dispersores também pode agir como uma pressão seletiva adicional em que o modo de alimentação dos dispersores pode influenciar a época de amadurecimentos dos frutos. Além disso, fatores como a germinação de sementes e o estabelecimento de plântulas podem atuar como pressões seletivas que geram padrões de desenvolvimento reprodutivo em cadeia de modo a favorecer a época mais favorável para a dispersão de sementes (Rathcke & Lacey 1985). De fato, é relatado que nos trópicos, é comum que a época de maturação dos frutos de uma síndrome de dispersão em particular coincida com as condições ideais (bióticas e abióticas) para a dispersão das sementes (Frankie et al. 1974, Smythe 1970). Portanto, espécies anemocóricas aparentemente evoluíram de modo a apresentarem pico de dispersão de sementes durante a estação seca; período com mais altos valores de velocidade e intensidade do vento. Mantovani & Martins (1988) verificaram ainda que a deiscência e a dispersão das espécies anemocóricas e balísticas é facilitada durante a estação seca pela desidratação do pericarpo dos frutos e sementes. Além disso, a redução de obstáculos físicos devido à alta taxa de deciduidade nas comunidades de ambientes sazonais, durante a época seca, facilita o transporte de sementes anemocóricas a maiores distâncias (Janzen 1967, Ranieri 2006). As espécies zoocóricas, por outro lado, apresentam mais freqüentemente, pico de dispersão de sementes na estação chuvosa (Frankie et al. 1974, Griz & Machado 2001), quando a maior umidade do ar permite maior atividade animal (Smythe 1970). Ambos os padrões foram observados na mata seca em estudo, comprovando a hipótese de que a variação encontrada na fenologia reprodutiva pode ser devido às diferentes proporções de síndromes de polinização e dispersão nos diferentes estágios sucessionais, em que cada conjunto de espécies pertencentes à mesma síndrome concentra sua atividade reprodutiva em um determinado período. 119

O comportamento fenológico vegetativo da comunidade em estudo é fortemente sazonal e altamente correlacionado com os fatores ambientais, demonstrando a importancia de fatores exógenos nessa comunidade. Além disso, a fenologia vegetativa é semelhante entre os três estágios sucessionais. A variação observada na fenologia reprodutiva principalmente entre o estágio inicial e os demais reflete as diferentes proporções de síndromes de polinização e de dispersão de sementes, que por sua vez reflete a variação na composição de espécies nos três estágios. A atividade reprodutiva em geral foi baixa, mas deve-se destacar que a produção de frutos zoocóricos na estação seca pelos estágios intermediário e tardio representa um recurso chave para a fauna local durante esse período.

120

Referências Bibliográficas Augspurger, C.K. 1981. Reproductive synchrony of a tropical shrub: experimental effects of pollinators and seed predators on Hybanthus prunifolius (Violaceae). Ecology 62:775-788. Augspurger, C.K. 1983. Offspring recruitment around tropical trees: changes in cohort distance with time. Oikos 40: 189-196. Bazzaz, F. A. 1979. The Physiological Ecology of Plant Succession. Annual Review of Ecology and Systematics 10: 351-371. Bencke, C.S.C. & Morellato, L.P.C. 2002. Comparação de dois métodos de avaliação da fenologia de plantas, sua interpretação e representação. Revista Brasileira de Botânica 25: 269-275. Borchert, R. 1980. Phenology and Ecophysiology of Tropical Trees: Erythrina poeppigiana O. F. Cook. Ecology 61: 1065-1074. Brina, A.E. 1998. Aspectos da dinâmica da vegetação associada a afloramentos calcários na APA Carste de Lagoa Santa, MG. Dissertação de Mestrado, Universidade Federal De Minas Gerais, Minas Gerais. 105 p. Becker, P., P. E. Rabenold, J. R. Idol, & A. P. Smith. 1988. Gap and slope gradients of soil and plant water potentials during the dry season in a tropical moist forest. Journal of Tropical Ecology 4: 173–184. Bullock, S. H. & Solis-Magallanes, J. A. 1990. Phenology of canopy trees of a tropical deciduous forest in México. Biotropica 22: 22-35. Couto-Santos, F.R. 2007.Fenologia de espécies arbóreas do dossel e sub-dossel em um fragmento de Mata Atlântica semi-decídua em Caratinga, Minas Gerais, Brasil. Dissertação (Mestrado em Ecologia Conservação e Manejo de Vida Silvestre). Universidade Federal de Minas Gerais, Minas Gerais. 100 p. Croat, T.B. 1975. Phenological behavior of habit and habitat classes on Barro Colorado Island (Panama Canal Zone). Biotropica 7: 270-277. Debussche, M. & Lepart, J. 1992. Estabilishment of woody plants in mediterranean old fields:opportunities in space and time. Landscape Ecology 6:133-145. 121

Díaz, S. & Cabido, M. 1997. Plant functional types and ecosystem function in relation to global change. Journal of Vegetation Science 8: 463-474. Ferri, M. G. 1955. Contribuição ao conhecimento da ecologia do cerrado e da caatinga: estudo comparativo da economia d'água de sua vegetação. Boletim da Faculdade de Filosofia Ciências e Letras da Universidade de São Paulo no195. 12: 1-170. Fournier, L.A. 1974. Un método cuantitativo para la medición de características fenológicas en árboles. Turrialba 24: 422-423. Frankie, G.W., Baker, H.G. & Opler, P.A. 1974. Comparative phenological studies of trees in tropical wet and dry forests in the lowlands of Costa Rica. Journal of Ecology 62: 881–919. Fuchs, E.J., Lobo, J.A. & Quesada, M. 2003 Effects of forest fragmentation and flowering phenology on the reproductive success and mating patterns on the tropical dry forest tree, Pachira quinata (Bombacaceae). Conservation Biology 17: 149-157 Goulart, M. 2004. Variação morfológica e na fenológica de Plathymenia (Leguminosa-Mimosoidade) em áreas de Cerrado, Mata Atlântica e de transição entre biomas, no estado de Minas Gerais, Brasil. Dissertação de Mestrado. Universidade Federal de Minas Gerais, Minas Gerais. Griz, L.M.S & Machado, I.C. 2001. Fruiting phenology and seed dispersal syndromes in Caatinga, a tropical dry forest in the northeast of Brazil. Journal of Tropical Ecology 17: 303–321. Guariguata, M.R. & Ostertag, R. 2001. Neotropical secondary succession: changes in structural and functional characteristics. Forest Ecology and Management 148: 185–206. Herrera, J. 1986. Flower and fruiting phenology in the coastal shrublands of Donana, South Spain. Vegetatio 68: 91–98. Herrerías-Diego, Y, Quesada, M., Stoner, K.E. & Lobo, J.A. 2006. Effects of forest fragmentation on phenological patterns and reproductive success of the Tropical Dry Forest tree Ceiba aesculifolia. Conservation Biology 20: 1111– 1120. 122

Holbrook, N.M., Whitbeck, J.L. & Mooney, H.A. 1995. Drought responses of neotropical dry forest trees. In S.H. Bullock, H.A. Mooney & E. Medina (Eds.). Seasonality dry tropical forests. New York: Cambridge University Press (pp.243-270). Janzen, D. H. 1967. Synchronization of sexual reproduction of trees within the Dry Season in Central America. Evolution. 21:620-637. Janzen, D.H. 1970. Herbivores and the number of tree species in tropical forest. American Naturalist 104:501-528. Justiniano, M.J. & Fredericksen, T.S., 2000. Phenology of Tree Species in Bolivian Dry Forests. Biotropica, 32: 276-281. Kang, H. & Bawa. K.S. 2003. Effects of successional status, habit, sexual systems, and pollinators on flowering patterns in tropical rain forest trees. American Journal of Botany 90: 865–876. Kemp, P.R. & Gardetto, P.E. 1982. Photosynthetic pathway types of evergreen rosette plants of the Chihuahuan desert. Oecologia 55: 149–156. Kramer K. 1995. Phenotypic plasticity of phenology of seven European trees species in relation to climatic warming. Plant, Cell and Environment 18: 93–104. Levitt, J. 1980. Responses of plants to environmental stresses. v. 2. Water, radiation, salt, and other stresses. In T. T. Kozlowski (Ed.). EUA: Academic Press. Lieberman, D. & Lieberman, M. 1984. The causes and consequences of syncronous flushing in a dry tropical forest. Biotropica 16:193-201. Lieberman, D. 1982. Seasonality and Phenology in a Dry Tropical Forest in Ghana. The Journal of Ecology 70: 791-806. Lieth, H. (Ed.).1974. Phenology and seasonality modelling. Berlin: Springer Verlag. Lobo, J., Quesada, M., Stoner, K., Fuchs, E., Herrerías-Diego, Y., Rojas, J. & Saborío G 2003. Factors affecting phenological patterns of bombacaceus trees in seasonal forests in Costa Rica and Mexico. American Journal of Botany 90:1054–1063

123

Mantovani, W. & Martins, F.R. 1988. Variações fenológicas das espécies do cerrado da Reserva Biológica de Moji Guaçu, Estado de São Paulo. Revista Brasileira de Botânica 11: 101-112. McCune, B. & Mefford, M.J. 1999. PC-ORD - Multivariate analysis of ecological data, Version 4. MjM Software Design, Gleneden Beach. Morellato, L. P. C., Rodrigues, R. R., Leitão-Filho, H. F. & Joly, C. A. 1989. Estudo comparativo de fenologia d espécies arbóreas de florestas de altitude e mesófila semidecídua na Serra do Japi, Jundiaí, São Paulo. Revista Brasileira de Botânica. 12: 85-89. Morellato, L.P.C. & Leitão-Filho, H.F. 1992. Padrões de frutificação e dispersão na Serra do Japi. In História natural da Serra do Japi: ecologia e presevação de uma área florestal no Sudeste do Brasil (L.P.C. Morellato, org.). Campinas: Unicamp/Fapesp (pp. 112-140). Murali, K.S. & Sukumar, R., 1994. Reproductive phenology of a Tropical Dry Forest in Mudumalai, southern India. The Journal of Ecology, 82: 759-767. Murphy, P. G. & A. E. Lugo. 1986. Ecology of tropical dry forest. Annual Review of Ecology and Systematics 17: 67–88. Naeem, J. & Wright, J.P. 2003. Disentangling biodiversity effects on ecosystem functioning: deriving solutions to a seemingly insurmountable problem. Ecology Letters. 6: 567-579. Opler, P.A., Frankie, G.M. & Baker, H.G. 1976. Rainfall as a factor in the release, timing and syncronization of anthesis by tropical trees and shrubs. Journal of Biogeography 3:231-236. Pavón, N.P. & Briones, O. 2001. Phenological patterns of nine perennial plants in an intertropical semi-arid Mexican scrub. Journal of Arid Environments 49: 165277. Pearcy, R. W. 1983. The light environment and growth of C3 and C4 species in the understory of a Hawaiian forest. Oecologia 58: 26–32.

124

Potvin, C., Lechowics, M.J. & Tardif, S. 1990. The statistical analysis of ecophysiological response curves obtained from experiments involving repeated measures. Ecology 71: 1389–1400. Ranieri, B.D. 2006. Caracterização do habitat, fenologia e germinação de sementes de duas espécies rupestres (Gesneriaceae), endêmicas de Minas Gerais. Dissertação de Mestrado. Universidade Federal de Minas Gerais, Minas Gerais. 106 p. Rathcke, B. & Lacey, E.P. 1985. Phenological patterns of terrestrial plants. Annual Review of Ecology and Systematics 16: 179–214. Reich, P.B. & Borchert, R. 1984. Water stress and tree phenology in a tropical dry forest in the lowlands of Costa Rica. Journal of Ecology 72: 61-74. Reich,

P.B.

1995.

Phenology

tropical

forests:

patterns,

causes,

and

consequences. Canadian Journal of Botany 73:164-174. Reich, P.B.; Walters, M.B. & Ellsworth, D.S. 1992. Leaf life-span in relation to leaf, plant, and stand characteristics among diverse ecosystems. Ecological Monographs 62: 365-392. Smythe, N. 1970. Relationships between fruiting seasons and seed dispersal methods in a Neotropical forest. American Naturalist 104: 25-35. SPSS Inc. 1998. SYSTAT 8.0. Chicago, IL. Stephenson, A.G. 1981. Flower and fruit abortion: proximate causes and ultimate functions. Annual Review of Ecology Systematics 12: 253-279. Ter Braak C.J.F. 1986. Canonical correspondence analysis: a new eigenvector technique for multivariate direct gradient analysis. Ecology 67: 1167–1179. Van Schaik, C.P., Terborgh, J. & Wright, S.J. 1993. The phenology of tropical forests: adaptative significance and consequences for primary consumers. Annual Review of Ecology and Systematics. 24: 353-377. Vitousek, P. M., And J. S. Denslow. 1986. Nitrogen and phosphorus availability in treefall gaps of a lowland tropical forest. Journal of Ecology 74: 1167–1178. Williams, R.J., Myers, B.A., Eamus, D. & Duff, G.A. 1999. Reproductive phenology of woody species in a north Australian tropical savanna. Biotropica 31:626-636. 125

Wright, S. J. & Calderon, O. 1995. Phylogenetic patterns among tropical flowering phenologies. Journal of Ecology 83: 937-948. Zalamea, M., Gonzรกlez, G. 2008.Leaffall Phenology in a Subtropical Wet Forest in Puerto Rico: From Species to Community Patterns. Biotropica 40: 295-304.

126

CONSIDERAÇÕES FINAIS A

análise

fenologia

comunidades

geralmente

realizada

qualitativamente, de forma a analisar os dados com base no numero de espécies ou de indivíduos apresentando dada fenofase, mesmo que a mesma ocorra por exemplo em 5 ou 90% da copa dos indivíduos (Frankie et al. 1974; Lieberman 1982). Nesse estudo, a análise dos dados utilizando-se o Percentual de Intensidade de Fournier nos mostra a real intensidade da presença de cada fenofase em cada indivíduo na comunidade. Dessa forma, foi possível analisar mais consistentemente as respostas funcionais das comunidades e oscilações da disponibilidade de recursos para herbívoros, polinizadores e dispersores de sementes em resposta às alterações ambientais. Estudos que integram características estruturais e funcionais do processo de sucessão são de extrema importância, já que nos fornecem informações essenciais para que possamos manejar florestas secas secundárias. Com base nos resultados desses estudos, é possível conhecer as condições físicas em estágios de sucessão, as quais exercem forte influência no comportamento das comunidades vegetal e animal; a geração de propágulos na comunidade e o grau de importância dos animais como agentes polinizadores e dispersores de sementes para a regeneração do ecossitema e principalmente, a disponibilidade de recursos para esses animais, inferida a partir do comportamento fenológico. Nossos resultados indicam que, apesar da diferença na composição de espécies, as semelhanças estruturais e funcionais entre os estágios intermediário e tardio nos revela uma alta resiliência nas comunidades arbóreas de matas secas. Isto reforça a idéia de que as comunidades secundárias podem recuperar suas características funcionais antes mesmo de recuperar sua composição de espécies Essas informações são ainda mais úteis quando se leva em conta o grau de ameaça sofrido pela matas secas, aliado à falta de conhecimento sobre esse ambiente. Recentemente, a Lei Estadual 17.353 aprovada pelo Governo do Estado de Minas Gerais aumenta a possibilidade de desmatamento para 70% de áreas secundárias das Florestas Estacionais Deciduais e para 60% a cobertura florestal em estado primário. Esse fato torna mais urgente a necessidade de conhecimento e proteção de Florestas Tropicais Secas. 127

Anexo 1 Bibliografia utilizada para determinação das síndromes de polinização e de dispersão de sementes.

1. Araújo, A., 2001. Flora, fenologia de floração e polinização em capões do Pantanal Sul Mato Grossense. Tese de Doutorado. Universidade Estadual de Campinas, São Paulo. 109 p. 2. Barbosa, A. & de Lima, L.C.M., 2003. Fenologia de Espécies Lenhosas da Caatinga. In I. Leal , M. Tabarelli, & J. Silva (Eds.). Ecologia e Conservação da Caatinga. Recife: Editora Universitária UFPE. (pp. 657-693). 3. Barros, M., 2001. Pollination ecology of Tabebuia aurea (Manso) Benth. & Hook. and T. ochracea (Cham.) Standl.(Bignoniaceae) in Central Brazil cerrado vegetation. Revista Brasileira de Botânica 24: 255-261. 4. Barroso, G.M.; Morim, M.P.; Peixoto, A.L.; Ichaso, C.L.F. 1999. Frutos e sementes: morfologia aplicada à sistemática de dicotiledôneas. Viçosa: Editora UFV Universidade Federal de Viçosa. 5. Batalha, M. & Mantovani, W. 2000. Reproductive phenological patterns of cerrado plant species at the Pé-de-Gigante Reserve (Santa Rita do Passa Quatro, SP, Brazil): a comparison between the herbaceous and woody floras. Revista Brasileira de Biologia, 60:129-145. 6. Carvalho, P.E.R. 2003. Espécies arbóreas brasileiras. Brasília: Embrapa Informação Tecnológica. 7. Ferreira Ribeiro, L. & Tabarelli, M. 2002. A structural gradient in cerrado vegetation of Brazil: changes in woody plant density, species richness, life history and plant composition. Journal of Tropical Ecology 18: 775-794. 8. Griz, L. & Machado, I., 2001. Fruiting phenology and seed dispersal syndromes in caatinga, a tropical dry forest in the northeast of Brazil. Journal of Tropical Ecology 17:.303-321. 9. Herrerías-Diego, Y, Quesada, M., Stoner, K.E. & Lobo, J.A. 2006. Effects of forest fragmentation on phenological patterns and reproductive success of 128

the Tropical Dry Forest tree Ceiba aesculifolia. Conservation Biology 20: 1111–1120. 10. Lorenzi, H., 2002. Árvores brasileiras: manual de identificação e cultivo de plantas arbóreas do Brasil. 2 ed., Nova Odessa: Instituto Plantarum. 11. Machado, I.C.S., Barros, L.M. & Sampaio, E. 1997. Phenology of caatinga species at Serra Talhada, PE, Northeastern Brazil. Biotropica 29: 57-68. 12. Martins, F.Q. & Batalha, M.A. 2006. Pollination systems and floral traits in cerrado woody species of the Upper Taquari region (central Brazil). Brazilian Journal of Biology 66: 543-552. 13. Morellato, L., 1991. Estudo da fenologia de árvores, arbustos e lianas de uma floresta semidecídua no sudeste do Brasil. Tese de Doutorado. Universidade Estadual de Campinas, São Paulo. 14. Morellato, L. & Leitão-Filho, H., 1992. Padrões de frutificação e dispersão na Serra do Japi. In L. Morellato, (Ed.). História natural da Serra do Japi: ecologia e preservação de uma área florestal no Sudeste do Brasil. Campinas: UNICAMP/FAPESP (pp. 112-140). 15. Oliveira Filho, A.T. Carvalho, D.A., Vilela, E.A. & Curi, N. 2004. Diversity and structure of the tree community of a fragment of tropical secondary forest of the brazilian Atlantic Forest domain 15 and 40 years after logging. Revista Brasileira de Botânica 27: 685-701. 16. Oliveira, P. & Paula, F., 2001. Fenologia e Biologia reprodutiva de plantas de matas do Brasil central. In J. Ribeiro, C. Fonseca, & J. Souza-Silva (Eds.). Cerrado: caracterizações e recuperação de matas de galeria. Brasília: Embrapa-CPAC, (pp. 303-332). 17. Silva Jr, M. 2005. 100 árvores do Cerrado: guia de campo, Brasília: Rede de Sementes do Cerrado. 18. Souza, V.C. & Lorenzi, H. 2005. Botânica sistemática: guia ilustrado para identificação das famílias de Angiospermas da flora brasileira, baseado em APG II, São Paulo: Instituto Plantarum.

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19. Willmer, P.G. 1988. The role of insect water balance in pollination ecology: Xylocopa and Calotropis. Oecologia 76: 430-438. 20. Yamamoto, L.F., Kinoshita, L.S. & Martins, F.R., 2007. Síndromes de polinização e de dispersão em fragmentos da Floresta Estacional Semidecídua Montana, SP, Brasil. Acta Botânica Brasilica 21: 553-573.

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