Resumen compacto atlas serpientes de venezuela 2015 by Luis Esqueda

ATLAS SERPIENTES DE VENEZUELA Una Visión Actual de su Diversidad

1Rª EDICIÓN

Marco Natera Mumaw Luis Felipe Esqueda González Manuel Castelaín Fernández

LOS AUTORES Marco Natera Mumaw. Nació en Valencia, estado Carabobo, el 12

de julio de 1972. Cursó estudios universitarios en la Universidad Rómulo Gallegos, de la cual egresó como Ingeniero Agrónomo y más tarde ingresa como Docente Ordinario a tiempo completo (Área de Agronomía, Asignatura Zoología); además, asume la coordinación del Museo de Vertebrados del Centro de Estudios del Llano de la Universidad Rómulo Gallegos (CELLUNERG). Desde muy joven mostró vocación y pasión por la naturaleza, principalmente los reptiles y anfibios. Diversa y fructífera ha sido su trayectoria curricular en general, especialmente la Herpetología, área en la cual ha desempeñado un papel preponderante tanto en el tema de Animales Venenosos, Envenenamiento Ofídico, Sistemática, Bioecología y Conservación de los ofidios. A lo largo de su trayectoria profesional ha fungido en diversos cargos, todos meritorios y reconocidos por sus amigos y colegas, de los cuales tenemos: Fundador y Miembro Activo Grupo de Operaciones de Rescates Ofidios (O.R.O.). Miembro Activo de la Asociación para la Investigación, Divulgación y Conservación de la Fauna Silvestre (ASOFAUNA), Universidad Rómulo Gallegos. Coordinador General de la Asociación para la Investigación Divulgación y Conservación de la Fauna Silvestre (ASOFAUNA). Fundador y Curador de la Colección Herpetológica de la Universidad Nacional Experimental Rómulo Gallegos. Coordinador del Inventario de Fauna Silvestre del Jardín Botánico Delta Amacuro, Convenio ASOFAUNA, Fundación Jardín Botánico Delta Amacuro. Fundador y Coordinador de la Colección de Vertebrados y del Laboratorio de Zoología ASOFAUNA, Universidad Rómulo Gallegos. Coordinador Museo de Vertebrados ASOFAUNA-CELLUNERG. Miembro del Comité Editorial de la revista Herpetotrópicos, Universidad de los Andes, Mérida. Investigador Asociado a la Colección Herpetológica de la Escuela de Geografía de la Universidad de los Andes (ULABG). Investigador-Colaborador del Centro de Estudios e Investigación en Ciencias de la Salud (CEICSURG) de la Universidad Rómulo Gallegos, San Juan de los Morros. Miembro de la Fundación Ecológica “Sin Fronteras.”

Luis Felipe Esqueda González. Venezolano, actualmente residenciado en Chile. Autodidacta e Investigador Independiente. Área temática de investigación: Taxonomía, Ecología y Biogeografía de los Reptiles de Venezuela. Ingeniero Forestal graduado en la Universidad de Los Andes, Mérida, Venezuela, que además cursó estudios de postgrado en Ecología Tropical en la misma universidad. Dentro de su trayectoria académica fue Curador e Investigador de la Colección de Anfibios y Reptiles de la Universidad de Los Andes, Mérida, Venezuela (ULABG); miembro honorario e Instructor en el área de Envenenamiento Ofídico en los Bomberos Forestales de la Universidad de Los Andes, Mérida, Venezuela y miembro vitalicio del grupo O.R.O., Valencia, estado Carabobo.

Manuel Castelaín Fernández. Español, se radica en Venezuela en 1961, con gran respeto

y admiración comienza a conocer este paraíso terrenal, país de eterna primavera donde la naturaleza conjuga todos los ambientes y nos presenta con gran equilibrio una gran biodiversidad y belleza paisajística. De nacionalidad venezolana y residenciado en La Victoria, estado Aragua, desde 1975 y con cámara en mano recorre la geografía nacional, registrando a cada paso fotogramas de especies que van consolidando una gran base de datos que como él dice contiene las tres F, fauna, flora y folklore. Logrando así fotografiar los momentos más sublimes del entorno natural. Sus trabajos fotográficos son conocidos Nacional e Internacionalmente al participar y ganar en concursos de trabajos ecológicos promovidos por Maraven, filial de Petróleos de Venezuela “La Venezuela que Debemos Conservar” años 1994, 1997, 1998. Hoechst y Schering-Agrevo “Faenas del Campo” años 1997, 1998. Continuando con sus ideas ecológicas en 1975 creó de hecho la “Fundación Ecológica Sin Fronteras”, con el objetivo principal de crear conciencia ambientalista a todos los niveles, utilizando en todos sus trabajos dos eslóganes registrados, “Venezuela Exótica y Maravillosa” y “Cuidar el Ambiente Garantiza la Vida”. Ha realizado y actualmente continúa trabajos de fotografía científica en combinación con profesores universitarios e instituciones de investigación como la Estación Biológica Dr. Alberto Fernández Yépez y la Universidad Central de Venezuela, Facultad de Botánica y Zoología Agrícola, donde realizó exposiciones de biodiversidad y almanaques didácticos como: Orquídeas de la Estación Biológica Rancho Grande; Rancho Grande y su Entorno Biótico; Desvelos en el Parque Nacional Henri Pittier, en la Estación Biológica de Rancho Grande; Venezuela Exótica y Maravillosa, Estación Biológica de Bajo Seco U.C.V; Desvelos en el Parque Nacional Henri Pittier, en la galería de El Maques del Toro, La Victoria, estado Aragua. En 1999 comienza con Marco Natera el proyecto “Serpientes de Venezuela”. Además, realiza numerosos almanaques de biodiversidad, didácticos para la Fundación Ecológica Sin Fronteras. Mantiene el programa “Carteleras Ecológicas” en espacios públicos de la comunidad, con fotografías ambientalistas de cada área. Ha publicado fotografías ambientalistas para trabajos científicos en las revistas de Tópicos Maraven, Natura en España, Fundación La Salle y Fotonatura Internet.

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ATLAS SERPIENTES DE VENEZUELA Una Visión Actual de su Diversidad

Autores Marco Natera Mumaw, Luis Felipe Esqueda González y Manuel Castelaín Fernández

Editorial y Financiamiento Luis Felipe Esqueda González y Marisol Díaz de Esqueda El financiamiento de esta obra ha sido personal de los editores, reconociendo la autoría general o la correspondiente a los capítulos. Por otro lado, el apoyo logístico, fotográfico o de información ha sido valioso y fundamental en la concreción del libro, siendo primordial para ello el apoyo de las siguientes ONG: Fundación Ecológica Sin Fronteras; Fundación BioGeos, Mérida, Venezuela; Asociación Venezolana de Herpetología AVH, Carabobo, Venezuela y Serpentario.com, Trujillo, Venezuela.

© Copyright 2015 No se permite la reproducción total o parcial de este libro ni el almacenamiento en su sistema informático sin la debida autorización por escrito de los editores y/o los autores generales.

Registro de Propiedad Intelectual N° 218.072 ISBN: Obra Independiente 978-956-358-762-3 Diseño, Digitalización y Diagramación: Luis Felipe Esqueda González y Marisol Díaz de Esqueda. Impreso en Santiago de Chile, julio 2015, por la imprenta Dimacofi Negocios Avanzados S.A.

ILUSTRACIÓN DE LA PORTADA ARRIBA DE IZQUIERDA A DERECHA Adulto de Micrurus meridensis Roze, 1989 Adulto de Bothrops bilineatus bilineatus (Wied-Neuwied, 1825) Adulto de Crotalus aff. durissus Foto © Santos Bazó Adulto de Lachesis muta (Linnaeus, 1766) Adulto de Porthidium lansbergii rozei (Peters, 1968). Foto © Santos Bazó

ABAJO DE IZQUIERDA A DERECHA Adulto de Oxyrhopus petolarius (Linnaeus, 1758) Adulto de Drymarchon corais (Boie, 1827) Adulto de Epictia fallax (Peters, 1858) Adulto de Anilius phelpsorum Roze, 1958. Foto © Luis Alejandro Rodríguez Adulto de Corallus caninus (Linnaeus, 1758)

CONTENIDO PRÓLOGO.................................................................................................................................................................... X PREFACIO................................................................................................................................................................... XI DEDICATORIA............................................................................................................................................................. XII INTRODUCCIÓN............................................................................................................................................................ 1 AGRADECIMIENTOS .....................................................................................................................................................3

CAPÍTULO I. CONOCIENDO A LAS SERPIENTES Squamata: Los Reptiles más Diversificados....................................................................................................................... 6 Las Serpientes: Los Squamata más Modificados............................................................................................................... 10 SÍNTESIS BioecolÓGICA de las Serpientes EN VenezuelA............................................................................................12 Alimentación.............................................................................................................................................................. 12 Comportamiento Defensivo........................................................................................................................................... 19 Reproducción.............................................................................................................................................................. 25 Dimorfismo Sexual....................................................................................................................................................... 29 Distinción Ecológica..................................................................................................................................................... 30 Patrón de Actividad...................................................................................................................................................... 31

CAPÍTULO II. SISTEMÁTICA DE LAS SERPIENTES LA OFIDIOFAUNA Y SU CONTEXTO EN VENEZUELA.................................................................................................................. 34 LISTA SISTEMÁTICA DE SERPIENTES.................................................................................................................................... 38 CLADO TOXICOFERA..................................................................................................................................................... 44 INFRAORDEN ALETHINOPHIDIA HOFFSTETTER, 1955 (serpientes típicas o verdaderas)................................................................. 44 PARVORDER MACROSTOMATA........................................................................................................................................ 44 PARVORDER AMEROPHIDIA........................................................................................................................................... 44 CLAVE DICOTÓMICA DE LAS FAMILIAS DE SERPIENTES EN VENEZUELA...................................................................................... 45 SUPERFAMILIA ANILIODEA............................................................................................................................................... 45 FAMILIA ANILIIDAE STEJNEGER, 1907................................................................................................................................. 45 GÉNERO ANILIUS OKEN, 1816.......................................................................................................................................... 46 Anilius phelpsorum Roze, 1958................................................................................................................................... 46 SUPERFAMILIA BOOIDEA................................................................................................................................................. 47 FAMILIA BOIDAE GRAY, 1825............................................................................................................................................ 47 CLAVE DICOTÓMICA FAMILIA BOIDAE................................................................................................................................ 47 GÉNERO BOA Linnaeus, 1758........................................................................................................................................... 48 Boa constrictor Linnaeus, 1758................................................................................................................................... 48 Género C ORALLUS Daudin, 1803.................................................................................................................................... 49 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO C ORALLUS............................................................................................................................ 49 Corallus caninus (Linnaeus, 1758)................................................................................................................................ 49 Corallus hortulanus (Linnaeus, 1758)............................................................................................................................ 49 Corallus ruschenbergerii (Cope, 1876)........................................................................................................................... 50 GÉNERO EPICRATES WAGLER, 1830.................................................................................................................................... 50 I

CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO E PICRATES............................................................................................................................. 51 Epicrates cenchria (Linnaeus, 1758).............................................................................................................................. 51 Epicrates maurus Gray, 1849....................................................................................................................................... 51 GÉNERO EUNECTES WAGLER, 1830.................................................................................................................................... 52 Eunectes murinus (Linnaeus, 1758).............................................................................................................................. 52 LEYENDA DE FIGURAS FAMILIA BOIDAE.............................................................................................................................. 54 DISTRIBUCIÓN GEOGRÁFICA FAMILIA ANILIIDAE Y BOIDAE..................................................................................................... 59 CLAVE DICOTÓMICA FAMILIA COLUBRIDAE.......................................................................................................................... 61 CAENOPHIDIA............................................................................................................................................................... 61 COLUBROIDEA.............................................................................................................................................................. 61 FAMILIA COLUBRIDAE..................................................................................................................................................... 61 GÉNERO CHIRONIUS FITZINGER, 1826................................................................................................................................ 62 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO CHIRONIUS.......................................................................................................................... 62 Chironius carinatus (Linnaeus, 1758)............................................................................................................................ 62 Chironius challenger Kok, 2010.................................................................................................................................... 63 Chironius exoletus (Linnaeus, 1758)............................................................................................................................. 63 Chironius fuscus (Linnaeus, 1758)................................................................................................................................ 63 Chironius monticola Roze, 1952................................................................................................................................... 64 Chironius multiventris Schmidt & Walter, 1943................................................................................................................ 64 Chironius scurrulus (Wagler, 1824)............................................................................................................................... 64 Chironius septentrionalis Dixon, Wiest & Cei, 1993........................................................................................................... 65 Chironius spixi Hallowell, 1845................................................................................................................................... 65 GÉNERO COLUBER LINNAEUS, 1758................................................................................................................................... 66 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO C OLUBER............................................................................................................................. 66 Coluber mentovarius (Duméril, Bibron & Duméril, 1854)........................................................................................................ 66 GÉNERO DENDROPHIDION FITZINGER, 1843:....................................................................................................................... 67 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO DENDROPHIDION.................................................................................................................. 67 Dendrophidion dendrophis (Schlegel, 1837)................................................................................................................... 67 Dendrophidion nuchale (Peters, 1863)........................................................................................................................... 68 Dendrophidion percarinatum (Cope, 1893)..................................................................................................................69 GÉNERO DRYMARCHON FITZINGER, 1843:........................................................................................................................... 70 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO DRYMARCHON...................................................................................................................... 70 Drymarchon corais (Boie, 1827)................................................................................................................................... 70 Drymarchon caudomaculatus Wüster, Yrausquin & Mijares-Urrutia, 2001............................................................................. 71 Drymarchon margaritae Roze, 1959............................................................................................................................... 71 Drymarchon melanurus (Duméril, Bibron & Duméril, 1854)................................................................................................ 71 GÉNERO DRYMOBIUS FITZINGER, 1843............................................................................................................................... 71 Drymobius rhombifer (Günther, 1860).......................................................................................................................... 72 GÉNERO DRYMOLUBER AMARAL, 1930:.............................................................................................................................. 72 Drymoluber dichrous (Peters, 1863).............................................................................................................................. 72 GÉNERO LAMPROPELTIS FITZINGER, 1843:........................................................................................................................... 72 Lampropeltis andesiana Williams, 1978 ........................................................................................................................ 73 GÉNERO LEPTOPHIS BELL, 1825:....................................................................................................................................... 74 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO L EPTOPHIS........................................................................................................................... 74 II

Leptophis ahaetulla (Linnaeus, 1758)............................................................................................................................ 75 Leptophis coeruleodorsus (Oliver, 1942)........................................................................................................................ 75 Leptophis cupreus (Cope, 1868)................................................................................................................................... 76 Leptophis occidentalis (Günther, 1859).......................................................................................................................... 76 GÉNERO MASTIGODRYAS AMARAL, 1935:............................................................................................................................ 76 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO M ASTIGODRYAS..................................................................................................................... 77 Mastigodryas amarali (Stuart, 1938).............................................................................................................................. 77 Mastigodryas bifossatus (Raddi, 1820)........................................................................................................................... 78 Mastigodryas boddaerti (Sentzen, 1796)........................................................................................................................ 78 Mastigodryas pleei (Duméril, Bibron & Duméril, 1854)..................................................................................................... 79 GÉNERO OXYBELIS WAGLER, 1830:.................................................................................................................................... 80 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO O XYBELIS............................................................................................................................. 80 Oxybelis aeneus (Wagler, 1824)................................................................................................................................... 80 Oxybelis fulgidus (Daudin, 1803)................................................................................................................................. 81 GÉNERO PHRYNONAX Cope, 1862..................................................................................................................................... 81 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO P HRYNONAX......................................................................................................................... 82 Phrynonax lyoni (Stejneger, 1902)................................................................................................................................ 82 Phrynonax polylepis (Peters, 1867)............................................................................................................................... 83 GÉNERO RHINOBOTHRYUM WAGLER, 1830:......................................................................................................................... 83 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO R HINOBOTHRYUM.................................................................................................................. 84 Rhinobothryum bovallii Andersson, 1916....................................................................................................................... 84 Rhinobothryum lentiginosum (Scopoli, 1785).................................................................................................................. 84 GÉNERO SPILOTES WAGLER, 1830:..................................................................................................................................... 85 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO S PILOTES............................................................................................................................. 85 Spilotes pullatus (Linnaeus, 1758)................................................................................................................................ 85 Spilotes sulphureus (Wagler, 1824)............................................................................................................................... 86 GÉNERO STENORRHINA DUMÉRIL, 1853:............................................................................................................................ 86 Stenorrhina degenhardtii (Berthold, 1845)..................................................................................................................... 86 GÉNERO TANTILLA BAIRD & GIRARD, 1853:.......................................................................................................................... 87 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO T ANTILLA.............................................................................................................................. 87 Tantilla melanocephala (Linnaeus, 1758)....................................................................................................................... 87 Tantilla semicincta (Duméril, Bibron & Duméril, 1854)...................................................................................................... 88 LEYENDA DE FIGURAS FAMILIA COLUBRIDAE...................................................................................................................... 90 DISTRIBUCIÓN GEOGRÁFICA FAMILIA COLUBRIDAE............................................................................................................ 105 CLAVE DICOTÓMICA FAMILIA DIPSADIDAE (SUBFAMILIA DIPSADINAE).................................................................................... 112 CAENOPHIDIA............................................................................................................................................................. 112 COLUBROIDEA............................................................................................................................................................ 112 FAMILIA DIPSADIDAE....................................................................................................................................................112 SUBFAMILIA DIPSADINAE BONAPARTE, 1838..................................................................................................................... 112 GÉNERO ATRACTUS Wagler, 1828.................................................................................................................................... 112 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO A TRACTUS.......................................................................................................................... 113 Atractus acheronius Passos, Rivas-Fuenmayor & Barrio-Amorós, 2009................................................................................. 115 Atractus ayeush Esqueda, 2011.................................................................................................................................. 115 Atractus duidensis Roze, 1961................................................................................................................................... 116 III

Atractus elaps (Günther, 1858)................................................................................................................................... 116 Atractus emigdioi Gonzáles-Sponga, 1971.................................................................................................................... 117 Atractus eriki Esqueda, La Marca & Bazó, 2007.............................................................................................................. 117 Atractus erythromelas Boulenger, 1903........................................................................................................................ 117 Atractus fuliginosus (Hallowell, 1845)......................................................................................................................... 118 Atractus guerreroi Myers & Donnelly, 2008................................................................................................................... 119 Atractus insipidus Roze, 1961.................................................................................................................................... 120 Atractus lancinii Roze, 1961...................................................................................................................................... 120 Atractus major Boulenger, 1894................................................................................................................................. 120 Atractus mariselae Lancini, 1969................................................................................................................................ 121 Atractus matthewi Markezich & Barrio-Amorós, 2004...................................................................................................... 121 Atractus meridensis Esqueda & La Marca, 2005.............................................................................................................. 122 Atractus micheleae Esqueda & La Marca, 2005............................................................................................................... 122 Atractus mijaresi Esqueda & La Marca, 2005.................................................................................................................. 122 Atractus multidentatus Passos, Rivas & Barrio-Amorós 2009............................................................................................. 122 Atractus ochrosetrus Esqueda & La Marca, 2005............................................................................................................. 123 Atractus pamplonensis Amaral, 1935........................................................................................................................... 123 Atractus riveroi Roze, 1961........................................................................................................................................ 123 Atractus steyermarki Roze, 1958................................................................................................................................. 123 Atractus tamaensis Esqueda & La Marca, 2005............................................................................................................... 124 Atractus tamessari Kok, 2006..................................................................................................................................... 124 Atractus taphorni Schargel & García-Pérez, 2002............................................................................................................ 124 Atractus torquatus (Duméril, Bibron & Duméril, 1854)..................................................................................................... 125 Atractus trilineatus Wagler, 1828................................................................................................................................ 125 Atractus turikensis Barros, 2000................................................................................................................................. 125 Atractus ventrimaculatus Boulenger, 1905.................................................................................................................... 126 Atractus vittatus Boulenger, 1894............................................................................................................................... 126 GÉNERO DIPSAS LAURENTI, 1768:................................................................................................................................... 127 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO D IPSAS.............................................................................................................................. 127 Dipsas catesbyi (Sentzen, 1796)................................................................................................................................. 128 Dipsas copei (Günther, 1872).................................................................................................................................... 128 Dipsas indica Laurenti, 1768..................................................................................................................................... 128 Dipsas latifrontalis (Boulenger, 1905).......................................................................................................................... 129 Dipsas pavonina Schlegel, 1837................................................................................................................................. 131 Dipsas pratti (Boulenger, 1897)................................................................................................................................. 131 Dipsas variegata (Duméril, Bibron & Duméril, 1854)....................................................................................................... 131 GÉNERO IMANTODES DUMÉRIL, 1853:.............................................................................................................................. 132 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO I MANTODES........................................................................................................................ 132 Imantodes cenchoa (Linnaeus, 1758).......................................................................................................................... 132 Imantodes lentiferus (Cope, 1894).............................................................................................................................. 133 GÉNERO LEPTODEIRA FITZINGER, 1843:............................................................................................................................ 133 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO L EPTODEIRA........................................................................................................................ 134 Leptodeira annulata (Linnaeus, 1758).......................................................................................................................... 134 Leptodeira bakeri Ruthven, 1936................................................................................................................................ 136 IV

GÉNERO NINIA BAIRD & GIRARD, 1853:............................................................................................................................ 136 Ninia atrata (Hallowell, 1845).................................................................................................................................... 136 GÉNERO P LESIODIPSAS HARVEY, RIVAS FUENMAYOR, CAICEDO PORTILLO Y RUEDA ALMONACID, 2008...........................................137 Plesiodipsas perijanensis (Alemán, 1953)..................................................................................................................... 137 GÉNERO SIBON FITZINGER, 1826:................................................................................................................................... 137 Sibon nebulatus (Linnaeus, 1758).............................................................................................................................. 138 GÉNERO UROTHECA BIBRON (IN DE LA SAGRA), 1843.......................................................................................................... 138 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO U ROTHECA......................................................................................................................... 138 Urotheca fulviceps (Cope, 1886)................................................................................................................................. 139 Urotheca multilineata (Peters, 1863)........................................................................................................................... 139 INSERTA SEDIS DIPSADIDAE........................................................................................................................................... 139 GÉNERO ENULIUS COPE, “1870”, 1871:............................................................................................................................ 139 Enulius flavitorques (Cope, 1868)............................................................................................................................... 139 LEYENDA DE FIGURAS FAMILIA DIPSADIDAE (SUBFAMILIA DIPSADINAE)................................................................................. 141 MAPA DE DISTRIBUCIÓN GEOGRÁFICA SUBFAMILIA XENODONTINAE..................................................................................... 158 CLAVE DICOTÓMICA DE LA SUBFAMILIA XENODONTINAE..................................................................................................... 164 FAMILIA DIPSADIDAE.................................................................................................................................................... 165 SUBFAMILIA XENODONTINAE.......................................................................................................................................... 165 GÉNERO CLELIA FITZINGER, 1826.................................................................................................................................... 165 Clelia clelia (Daudin, 1803)....................................................................................................................................... 166 GÉNERO ERYTHROLAMPRUS BOIE, 1826............................................................................................................................ 166 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO E RYTHROLAMPRUS............................................................................................................... 167 Erythrolamprus aesculapii (Linnaeus, 1758).................................................................................................................. 168 Erythrolamprus bizona Jan, 1863................................................................................................................................ 168 Erythrolamprus breviceps (Cope, 1860)........................................................................................................................ 169 Erythrolamprus cobella (Linnaeus, 1758)...................................................................................................................... 170 Erythrolamprus dorsocorallinus (Esqueda, Natera, La Marca & Ilija-Fistar, 2007).................................................................... 170 Erythrolamprus epinephelus (Cope, 1862).................................................................................................................... 171 Erythrolamprus ingeri (Roze, 1958)............................................................................................................................. 171 Erythrolamprus melanotus (Shaw, 1802)...................................................................................................................... 172 Erythrolamprus mertensi (Roze, 1964)......................................................................................................................... 172 Erythrolamprus miliaris (Boulenger, 1905)................................................................................................................... 173 Erythrolamprus oligolepis (Wied, 1825)....................................................................................................................... 173 Erythrolamprus poecilogyrus (Wied, 1825).................................................................................................................... 173 Erythrolamprus pseudocorallus (Roze, 1959)................................................................................................................. 174 Erythrolamprus pygmaea (Cope, 1868)........................................................................................................................ 174 Erythrolamprus reginae (Linnaeus, 1758)..................................................................................................................... 175 Erythrolamprus torrenicola Donnelly & Myers, 1991........................................................................................................ 175 Erythrolamprus trebbaui (Roze, 1958).......................................................................................................................... 178 Erythrolamprus typhlus (Linnaeus, 1758)..................................................................................................................... 178 Erythrolamprus williamsi (Roze, 1958)......................................................................................................................... 178 Erythrolamprus zweifeli (Roze, 1959)........................................................................................................................... 178 GÉNERO HELICOPS WAGLER 1830................................................................................................................................... 179 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO H ELICOPS.......................................................................................................................... 180 V

Helicops angulatus (Linnaeus, 1758)........................................................................................................................... 180 Helicops hagmanni Roux, 1910.................................................................................................................................. 181 Helicops hogei Lancini, 1964.................................................................................................................................... 181 Helicops pastazae Shreve, 1934................................................................................................................................. 182 Helicops scalaris Jan, 1865....................................................................................................................................... 182 GÉNERO HYDRODYNASTES FITZINGER, 1843...................................................................................................................... 182 Hydrodynastes bicinctus (Herrmann, 1804)................................................................................................................... 183 GÉNERO HYDROPS WAGLER, 1830:.................................................................................................................................. 183 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO H YDROPS.......................................................................................................................... 183 Hydrops martii (Wagler, 1824)................................................................................................................................... 183 Hydrops triangularis (Wagler, 1824)............................................................................................................................ 183 GÉNERO LYGOPHIS FITZINGER, 1843................................................................................................................................ 184 Lygophis lineatus (Linnaeus, 1758)............................................................................................................................. 184 GÉNERO OXYRHOPUS WAGLER, 1830.......................................................................................................................... 185 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO O XYRHOPUS....................................................................................................................... 185 Oxyrhopus digitalis (Reuss, 1834)............................................................................................................................... 185 Oxyrhopus doliatus Duméril, Bibron & Duméril, 1854..................................................................................................... 186 Oxyrhopus leucomelas (Werner, 1926)......................................................................................................................... 187 Oxyrhopus occipitalis (Wagler, 1824)........................................................................................................................... 187 Oxyrhopus petolarius (Linnaeus, 1758)........................................................................................................................ 187 Oxyrhopus vanidicus Lynch, 2009............................................................................................................................... 188 GÉNERO PHILODRYAS WAGLER, 1830............................................................................................................................... 189 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO P HILODRYAS....................................................................................................................... 189 Philodryas argentea (Daudin, 1803)............................................................................................................................ 189 Philodryas cordata Donnelly & Myers, 1991.................................................................................................................. 189 Philodryas olfersii (Lichtenstein, 1823)........................................................................................................................ 190 Philodryas viridissima (Linnaeus, 1758)....................................................................................................................... 190 GÉNERO PHIMOPHIS COPE, 1860:................................................................................................................................... 191 Phimophis guianensis (Troschel, 1848)........................................................................................................................ 191 GÉNERO PSEUDOBOA SCHNEIDER, 1801:.......................................................................................................................... 191 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO P SEUDOBOA....................................................................................................................... 192 Pseudoboa coronata Schneider, 1801.......................................................................................................................... 192 Pseudoboa neuwiedii (Duméril, Bibron & Duméril, 1854)................................................................................................ 192 GÉNERO PSEUDOERYX FITZINGER, 1826:........................................................................................................................... 193 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO P SEUDOERYX...................................................................................................................... 193 Pseudoeryx plicatilis (Linnaeus, 1758)......................................................................................................................... 193 Pseudoeryx relictualis Schargel, Rivas, Barros, Péfaur & Navarrete, 2007............................................................................. 193 GÉNERO SIPHLOPHIS FITZINGER, 1843:............................................................................................................................ 194 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO S IPHLOPHIS....................................................................................................................... 194 Siphlophis cervinus (Laurenti, 1768)........................................................................................................................... 194 Siphlophis compressus (Daudin, 1803)........................................................................................................................ 194 GÉNERO TAENIOPHALLUS COPE, 1895:............................................................................................................................. 195 Taeniophallus nebularis Schargel, Rivas & Myers, 2005................................................................................................... 195 GÉNERO THAMNODYNASTES WAGLER 1830:...................................................................................................................... 195 VI

CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO THAMNODYNASTES............................................................................................................... 196 Thamnodynastes ceibae Bailey & Thomas, 2007............................................................................................................. 196 Thamnodynastes chimanta Roze, 1958......................................................................................................................... 196 Thamnodynastes corocoroensis Gorzula & Ayarzagüena, 1996 “1995”................................................................................. 196 Thamnodynastes dixoni Bailey & Thomas, 2007 “2006” .................................................................................................. 197 Thamnodynastes duida Myers & Donnelly, 1996............................................................................................................ 197 Thamnodynastes marahuaquensis Gorzula & Ayarzagüena, 1996 “1995”............................................................................. 197 Thamnodynastes pallidus (Linnaeus, 1758)................................................................................................................... 197 Thamnodynastes paraguanae Bailey & Thomas, 2007...................................................................................................... 198 Thamnodynastes ramonriveroi Manzanilla & Sánchez, 2005.............................................................................................. 198 Thamnodynastes yavi Myers & Donnelly 1996............................................................................................................... 199 GÉNERO XENODON BOIE, 1827:...................................................................................................................................... 199 CLAVE DICOTÓMICA GÉNERO XENODON.......................................................................................................................... 199 Xenodon merremii (Wagler, 1824).............................................................................................................................. 199 Xenodon rabdocephalus (Wied, 1824)......................................................................................................................... 199 Xenodon severus (Linnaeus, 1758)............................................................................................................................. 200 GÉNERO XENOPHOLIS PETERS, 1869:............................................................................................................................... 200 Xenopholis scalaris (Wucherer, 1861).......................................................................................................................... 200 LEYENDA DE FIGURAS FAMILIA DIPSADIDAE (SUBFAMILIA XENODONTINAE)............................................................................ 202 DISTRIBUCIÓN GEOGRÁFICA FAMILIA DIPSADIDAE (SUBFAMILIA XENODONTINAE).................................................................... 220 CAENOPHIDIA............................................................................................................................................................. 230 ENDOGLYPTODONTA..................................................................................................................................................... 230 SUPERFAMILIA ELAPOIDEA BOIE, 1827............................................................................................................................. 230 FAMILIA ELAPIDAE BOIE, 1827........................................................................................................................................ 230 CLAVE DICOTÓMICA FAMILIA ELAPIDAE .......................................................................................................................... 231 GÉNERO LEPTOMICRURUS SCHMIDT, 1937:....................................................................................................................... 232 Leptomicrurus collaris (Schlegel, 1837)........................................................................................................................ 232 GÉNERO MICRURUS WAGLER, 1824:................................................................................................................................ 233 Micrurus circinalis (Duméril, Bibron & Duméril, 1854)..................................................................................................... 233 Micrurus dissoleucus (Cope, 1860).............................................................................................................................. 234 Micrurus dumerilii (Jan, 1858)................................................................................................................................... 234 Micrurus hemprichii (Jan, 1858)................................................................................................................................. 235 Micrurus isozonus (Cope, 1860)................................................................................................................................. 235 Micrurus lemniscatus (Linnaeus, 1758)........................................................................................................................ 236 Micrurus meridensis Roze, 1989................................................................................................................................. 237 Micrurus mipartitus (Duméril, Bibron & Duméril, 1854)................................................................................................... 237 Micrurus nattereri Schmidt, 1952............................................................................................................................. 238 Micrurus obscurus (Jan, 1872)................................................................................................................................... 238 Reseña y Estatus del nombre M. psyches ...................................................................................................... 239 Micrurus psyches (Daudin, 1803)............................................................................................................................... 239 Micrurus remotus Roze, 1987.................................................................................................................................... 240 CAENOPHIDIA............................................................................................................................................................. 240 ENDOGLYPTODONTA..................................................................................................................................................... 240 SUPERFAMILIA VIPEROIDEA OPPEL, 1811.......................................................................................................................... 240 VII

FAMILIA VIPERIDAE OPELL, 1811 “1810”........................................................................................................................... 240 SUBFAMILIA CROTALINAE BONAPARTE, 1831..................................................................................................................... 240 Estatus Actual del género Bothriechis Peters, 1859, en Venezuela................................................................................. 241 Estatus Actual de los géneros Bothriopsis Peters, 1861 y Bothrops Wagler, 1824, en Venezuela....................................... 242 CLAVE DICOTÓMICA FAMILIA VIPERIDAE.......................................................................................................................... 243 GÉNERO BOTHROPS WAGLER, 1824:................................................................................................................................ 244 Bothrops atrox (Linnaeus, 1758)................................................................................................................................. 244 Bothrops bilineatus (Wied-Neuwied, 1825)................................................................................................................... 245 Bothrops brazili Hoge, 1954 1953”............................................................................................................................. 246 Bothrops colombiensis (Hallowell, 1845)..................................................................................................................... 246 Bothrops isabelae Sandner-Montilla, 1979................................................................................................................... 247 Bothrops medusa (Sternfeld, 1920)............................................................................................................................ 248 Bothrops taeniatus (Wagler, 1824).............................................................................................................................. 249 Bothrops venezuelensis Sandner-Montilla, 1952............................................................................................................ 250 GÉNERO CROTALUS Linnaeus, 1758:............................................................................................................................... 251 Crotalus durissus Linnaeus, 1758............................................................................................................................... 252 GÉNERO LACHESIS DAUDIN, 1803:.................................................................................................................................. 254 Lachesis muta (Linnaeus, 1766)................................................................................................................................. 254 GÉNERO PORTHIDIUM COPE, 1871:................................................................................................................................. 255 Porthidium lansbergii (Schlegel, 1841)....................................................................................................................... 256 LEYENDA DE FIGURAS FAMILIAS ELAPIDAE, VIPERIDAE, ANOMALEPIDADIDAE Y MAPA DE DISTRIBUCIÓN GEOGRÁFICA

LEPTOTYPHLOPIDAE........................... 257

FAMILIAS ELAPIDAE, VIPERIDAE, ANOMALEPIDADIDAE Y LEPTOTYPHLOPIDAE.... 278

SUPERFAMILIA TYPHLOPOIDEA....................................................................................................................................... 284 CLAVE DICOTÓMICA DE LA SUPERFAMILIA TYPHLOPOIDEA................................................................................................... 284 FAMILIA ANOMALEPIDIDAE TAYLOR, 1939......................................................................................................................... 285 GÉNERO HELMINTHOPHIS PETERS, 1860:.......................................................................................................................... 285 Helminthophis flavoterminatus (Peters, 1858)............................................................................................................... 285 GÉNERO LIOTYPHLOPS PETERS, 1881:............................................................................................................................... 286 Liotyphlops albirostris (Peters, 1858)........................................................................................................................... 286 GÉNERO TYPHLOPHIS FITZINGER, 1843............................................................................................................................. 286 Typhlophis squamosus (Schlegel, 1839)....................................................................................................................... 286 FAMILIA LEPTOTYPHLOPIDAE STEJNEGER, 1891.................................................................................................................. 287 SUBFAMILIA EPICTINAE................................................................................................................................................. 288 SUBTRIBU EPICTINI...................................................................................................................................................... 288 GÉNERO EPICTIA Gray, 1845:......................................................................................................................................... 288 Estatus Actual del Nombre Stenostoma albifrons Wagler, 1824 y Leptotyphlops tenellus Klauber, 1939............ 288 Epictia albifrons (Wagler, 1830)................................................................................................................................. 291 Epictia amazonica (Orejas-Miranda, 1969).................................................................................................................... 292 Epictia fallax (Peters, 1858)....................................................................................................................................... 294 GÉNERO SIAGONODON PETERS, 1881............................................................................................................................... 296 Siagonodon septemstriatus (Schneider, 1801)............................................................................................................... 296 SUBFAMILIA EPICTINAE................................................................................................................................................. 296 SUBTRIBU RENINA....................................................................................................................................................... 296 GÉNERO TRILEPIDA HEDGES, 2011................................................................................................................................... 296 VIII

Trilepida affinis (Boulenger, 1884).............................................................................................................................. 296 Trilepida dimidiata (Jan, 1861).................................................................................................................................. 297 Trilepida macrolepis (Peters, 1858)............................................................................................................................. 298 FAMILIA TYPHLOPIDAE MERREM, 1820............................................................................................................................. 298 FAMILIA TYPHLOPINAE MERREM, 1820............................................................................................................................. 298 GÉNERO AMEROTYPHLOPS Hedges, Marion, Lipp, Marin y Vidal, 2014..................................................................................... 299 Amerotyphlops brongersmianus (Vanzolini, 1976).......................................................................................................... 299 Amerotyphlops lehneri (Roux, 1926)........................................................................................................................... 299 Amerotyphlops reticulatus (Linnaeus, 1758).................................................................................................................. 300 FUTUROS REGISTROS.................................................................................................................................................. 300 GRUPOS QUE REQUIEREN UNA REVISIÓN...................................................................................................................... 301

CAPÍTULO III. PATRONES ECOGEOGRÁFICOS Y ESTATUS DE CONSERVACIÓN Luis Felipe Esqueda & Enrique La Marca

SINOPSIS GEOGRÁFICA Y ECOLÓGICA DE VENEZUELA...................................................................................................... 303 COMPOSICIÓN Y ENSAMBLAJE DE LAS SERPIENTES........................................................................................................ 311 ESTADO ACTUAL DE CONSERVACIÓN............................................................................................................................. 318 Consideraciones Finales........................................................................................................................................321

CAPÍTULO IV. VENENOS OFÍDICOS, ESTRUCTURAS ASOCIADAS Y PROFILAXIS Luis Felipe Esqueda González, Santos Bazó & Marco Natera Mumaw

SINOPSIS DEL VENENO............................................................................................................................................... 338 SISTEMA DENTARIO EN LOS OFIDIOS............................................................................................................................ 340 ANTECEDENTES DEL VENENO (VIPÉRIDOS Y ELÁPIDOS)................................................................................................... 346 ASPECTOS ZOOEGOGRÁFICOS Y CLÍNICOS DEL ENVENENAMIENTO OFÍDICO EN VENEZUELA (ELAPIDAE Y VIPERIDAE) ..................350 CLÍNICA DE LOS ACCIDENTES OFÍDICOS........................................................................................................................ 357 LOS ACCIDENTES OFÍDICOS Y SU PROFILAXIS................................................................................................................ 362 Comentarios Finales Epidemiológicos..................................................................................................................... 365 LITERATURA CITADA................................................................................................................................................... 367 APÉNDICE I. Un nuevo taxón del género Atractus Wagler, 1828 (Colubroidea: Dipsadidae) procedente de la región noroccidental de VenezuelA ...................................................................................................................................406

APÉNDICE II. Una Nueva Especie de Cieguita o Serpiente de Gusano (Serpentes: Leptotyphlopidae: Epictia) nativa del Tepui Guaiquinima, Provincia Pantepui en el Escudo de Guayana, Venezuela ...................................................................414 APÉNDICE III. Glosario de Términos Científicos usados en Herpetología.................................................................... 434 APÉNDICE IV. Acrónimos de Museos y LOCUCIONES...................................................................................................... 438 APÉNDICE V. OBITUARIO PUBLICADO A MARCO NATERA MUMAW 2010.................................................................................. 440

PRÓLOGO

s un honor que los autores me hayan solicitado prologar esta obra. Ello deriva de conocer el entusiasmo por las serpientes que siempre ha tenido Marco Natera, noble amigo cuyo conocimiento y manejo de los ofidios son rayanos en la pasión, así como de conocer la dedicación y paciencia de Manuel Castelaín, de cuya lente provienen las imágenes que le dan soporte al libro. Las raíces de este trabajo habrían de buscarse en la estación biológica de Rancho Grande, Parque Nacional Henri Pittier, donde, en 1999, los autores se conocieron por vez primera. Ahí juntaron sus deseos de lograr un producto impreso que mostrara en imágenes la mayor diversidad posible de serpientes de Venezuela, al igual que proveer datos científicos para cada una de ellas. Marco y Manuel formaron desde entonces un dúo de investigación y aventura, de ciencia y arte, de trabajo y solaz, en mutua camaradería y respeto. Ese compartir los llevó juntos a distintos derroteros de la geografía venezolana, siempre en búsqueda de nuevas imágenes e información. En no pocas circunstancias lograron desarrollar, también, cada uno por separado, un fruto que se sumaría a la cosecha final. En esos casos, Marco, por un lado, no arrastró a su amigo a las necesarias investigaciones llevadas a cabo en distintos museos, colecciones y herpeto-recovecos; por otro lado, Manuel no interrumpió las actividades académicas de su par para irse así, por su cuenta, a documentar fotográficamente cuanto ejemplar colaborara a engrosar su cúmulo de imágenes. Hoy somos partícipes del nacimiento de este sueño en conjunto. Aquí encontramos, exquisitamente documentadas, cada una de las especies de ofidios de las que se sabe están presentes en el país. No hay ambición taxonómica, ni ecológica, ni de concurso de fotografía; sin embargo, el resultado es digno de elogio en todos estos campos. Parangonando el Atlas de la mitología griega, que sostenía en sus hombros la bóveda celeste, este Atlas sostendrá la bóveda de documentación e investigación que vaticino se abrirá con la llegada del mismo. Este libro se coloca, lado a lado, junto a los pilares fundamentales del estudio de las serpientes de Venezuela producidos en las décadas de los años 60 y 70 del siglo pasado, principalmente fruto de la dedicación, por separado, de Janis Roze y Ramón Abdem

Lancini. Luego del largo vacío de obras monumentales que quedó en el transcurso del tiempo, Natera y colegas vuelven a sintetizar la información, dando como resultado el primer compendio de las serpientes de Venezuela para este siglo. Es esta una síntesis que nos ahorra en parte el trabajo de revisar la literatura sobre el tema y pone a nuestra disposición, en un solo lugar, una gran cantidad de información dispersa. Paralelamente, al revelar que muchos aspectos sobre estas serpientes están por ser desarrollados, explorados o conocidos, abre nuestra inquietud para estudiarlas más. Por la misma naturaleza de la obra, demás está decir que sus autores emprendieron una aventura riesgosa, en todos los sentidos. Es una aventura desde el punto de vista de la documentación científica, tratando de juntar información relevante que se produce en un mundo de generación acelerada de conocimientos. Es una aventura desde el punto de vista de la documentación fotográfica, ya que el sujeto es un ser vivo que no se amaestra para posar, que no dice cuándo, dónde ni bajo qué circunstancias va a aparecer, lo cual compite contra el arte mismo de la fotografía. Es la aventura de someterse a la crítica con un producto que muchos no se atreverían a hacer en sus vidas, que unos pocos se arriesgarían hacia el final de su transcurrir terrenal; de someterse a la crítica de una minúscula representación, cual lado oscuro más cerca del cerebro reptiliano que aquél del Homo sapiens, se entretendrá en pescar errores que son intrínsecos en una obra de esta naturaleza. Preferimos ver en esta obra, ante todas las circunstancias, un bloque base para la edificación del sólido edificio del conocimiento científico en Venezuela y fuente de inspiración para las nuevas generaciones de estudiosos de nuestros ofidios.

Enrique La Marca Frente de la Sierra Nevada de Mérida

PREFACIO

ndudablemente, las serpientes constituyen uno de los grupos de animales más intrigantes del reino animal. Por su modo de movimiento “serpentoide” y la ausencia de patas, como también por la presencia de un veneno mortal, aunque solo unas pocas especies lo poseen, ellas ocupan un lugar conspicuo en la consciencia humana. Fascinación y miedo, aun terror, aversión psicológica, las leyendas, simbología de sabiduría y salud, su rol en el paraíso, su poder creativo y evolutivo, expresado en los escritos tanto en el pasado como en el presente, es la cosecha real e imaginaria del modo de vivir de la serpiente, en nuestra consciencia e imaginación. Para poder entender estos raros reptiles, cada país debe tener buena información sobre sus serpientes y su biología. Desde el año de 1877, cuando Adolfo Ernst ofreció el primer resumen sobre las serpientes de Venezuela, como parte de su tratado de la flora y fauna venezolana, las exploraciones de la Ofidiología de Venezuela han viajado por muchos caminos. En las décadas de 1950 a 1970 la herpetología venezolana renació ocupando un lugar reconocido en la arena de los estudios de la herpetología Suramericana y mundial, y ha seguido desarrollándose. Los estudios han sido enfocados tanto en el conocimiento sistemático, ecológico y distribución de las serpientes venezolanas, como también en su importancia en el campo de la salud: venenos, accidentes por mordeduras, y su tratamiento. Alrededor del fin del siglo pasado y en este siglo, muchas nuevas contribuciones a la Ofidiología de Venezuela han enriquecido nuestro conocimiento de este grupo de reptiles. Una nueva generación de herpetólogos, tanto venezolanos como de otros países han venido agregando información sobre este intrigante grupo de animales. La creciente lista de herpetólogos venezolanos incluyen T. Barros, L. Esqueda, O. Fuentes, S. Gorzula, D. Sánchez, W. Schargel, E. La Marca, J. Manzanilla, A. Mijares-Urrutia, F. Rojas, C. Señaris, L. Navarrete, M. Natera, D. Rada, G. Rivas, C. Señaris y muchos más que han indagado en el mundo de las serpientes. Después de varios libros ilustrados sobre las serpientes de Venezuela, (Roze 1966 y Lancini 1979), y numerosas publicaciones por los herpetólogos ya mencionados, y otros, nos llega este Atlas ofreciendo un recorrido por la ofidiofauna venezolana con

ilustraciones de buena calidad y un recuento comprensivo, tanto de su clasificación y sistemática, como también de todos los aspectos biológicos: anatomía, ecología, comportamiento, alimentación y distribución, y otros aspectos de su realidad biológica. En cierta manera, el Atlas ofrece una fundación comprensiva usando el conocimiento biológico de todos los autores y personas estudiosas interesadas e intrigadas por las serpientes tanto en el pasado como en el presente. Los autores, además, ofrecen sus propias observaciones, estudios, conocimiento y experiencia haciendo este libro escrito por conocedores de la materia. Es la mejor recomendación que el Atlas puede tener.

Janis Roze

DEDICATORIA

odavía me acuerdo cuando nos conocimos, me acuerdo de las veces que fuimos juntos al campo buscando serpientes, lagartos y anfibios. Todavía me acuerdo cuando tuvimos la dicha de conocer a nuestros amigos culebreros Abraham Mijares, Enrique La Marca y Jesús Manzanilla. A todo esto, increíblemente rememoró aquellos momentos juntos cuando fuimos participes del grupo O.R.O. (Operaciones de Rescates Ofídicos). Parece todo muy rápido y confuso cuando me enteré de tu estado de salud estando fuera de mi país, a miles de kilómetros en el sur de nuestra América (Chile). Ese día que no deseo recordar a unos meses antes que partieras, sentí un profundo dolor débilmente disipado al saber que en tu situación fuiste capaz de seguir adelante con el proyecto, que inicialmente comenzaste con el fotógrafo naturista y amigo Manuel Castelaín. Delante de amigos y de tu familia te hice la promesa de culminar la idea y algo más. Espero haber podido cumplir con tales expectativas, tuyas y de nuestros colegas herpetólogos que actualmente hacen vida activa en nuestro país. Más de 15 años conociéndonos que por casuística llegamos al Grupo O.R.O., donde vivimos anécdotas y crecimos como herpetólogos. Es difícil describirte amigo, pero no cabe la menor duda de tu buena voluntad con las personas que conociste, tal vez no tendrías un amplio repertorio de publicaciones pero hiciste muchas otras cosas que han contribuido y seguirán contribuyendo en los tiempos venideros. He querido expresarte a ti y nuestros hermanos estas cortas palabras, que son, no un adiós sino un presente que permanecerá latente en mi corazón. ¡Se me olvidaba¡ He escrito algo, perdóname la métrica.

Fuiste libro para los amigos, aprendiste rápido con el cuatro y la guitarra, porque siempre estabas dispuesto a cantarnos la música del Llano. A pesar de tener ojos verdes y piel blanca como copos de nieves, fuiste siempre amigo y defensor de lo nuestro. De apariencia alóctona, te arraigaste como la Gyranthera. A pesar de ser águila, te libraste del villano. Hoy eres libre Marco Natera, continúa cantando, que hoy tu familia y tus panas te siguen escuchando.

Luis Felipe Esqueda González Autor y Editor

“No hay fin, solo existe el camino, la evolución no se termina nunca, se transforma a la imagen del ser que la vive” Doshu Nanbu

XII

INTRODUCCIÓN

or un momento se han puesto a pensar la razón que hace de este grupo de vertebrados ser tan fascinante, misterioso e ineludiblemente atado a la cotidianidad de la sociedad humana actual. ¿Será su extraña asociación al fenómeno religioso, el bien y el mal? Cuyo concepto desde el punto de vista antropológico, engloba diversos elementos como tradiciones, culturas ancestrales, instituciones, escrituras, historia, mitología, fe y credos, experiencias místicas, ritos, liturgias y oraciones. ¿Será por ser descendientes de los famosos dinosaurios? Quienes dominaron la tierra hace millones de años como todos sabemos, incluso, siendo personificados en la pantalla de Hollywood ¿Será que los percibimos como algo tan particularmente relacionado a nosotros? Qué en la actualidad constituyen parte inherente de los hogares como mascotas, fenómeno que ha permitido en las últimas décadas el desarrollo vertiginoso del herpetoculturismo, cuya práctica se balancea entre la conservación y la economía alternativa llegando al comercio ilegal. Bien, sea cual sea la respuesta, a lo mejor es ninguna de éstas o todas. Lo que si podemos confesarle es que ha sido el grupo que logró cautivarnos y desde entonces, no hemos parado un solo instante de nuestras vidas de mostrarle a todos ustedes lo enigmático y cautivador de estos vertebrados ectotérmicos. Acostumbramos a que la introducción sea independiente del contenido del documento al cual introduce. Igualmente, siempre se debe presentar el objeto o problema a desarrollar, ya este se trate de una especificación formal, un producto, un personaje o un ente cualquiera. Sin embargo, debido a un hecho impredecible, nos hemos visto en la necesidad de trascender a otro nivel que explique otros aspectos relativos a la concreción directa de este libro. La razón indudable se debe al fallecimiento prematuro del primer autor Marco Natera Mumaw. Como todo proyecto, este precisamente comenzó un día de mayo del año 1999, producto de un taller relacionado con diversidad biológica a ser dictado en la Estación Biológica Alberto Fernández Yépez ubicada en la carretera vía Maracay-Ocumare de la Costa, estado Aragua, Venezuela. Destino o no, ambos autores iniciales (MN y MC) se conocieron y de inmediato se vieron decididos y convencidos de un proyecto, concebido inicialmente bajo la visión de un compendio de interés fotográfico y científico relacionado con las serpientes de Venezuela. A partir de esa idea comenzaría una travesía extraordinaria de ambos por todo el país, juntos desbrozando caminos, Manuel con su cámara y Marco con su conocimiento, ambos atraídos por la ilusión de poder lograr algún día un libro que reflejara, entre muchas otras razones, la riqueza de este grupo constituyéndose en una base para los estudios a futuro en diversas disciplinas. No obstante, la concreción de este libro deber ser visualizada en dos etapas, la primera en que Marco Natera (investigador) y Manuel Castelaín (fotógrafo naturista) empezaron a desarrollar la idea a partir de la obtención de información de campo y la revisión de museos 1

nacionales, quedando la misma paralizada a partir del 2006 debido a los graves problemas de salud del primer autor, responsable directo del contenido técnico del libro hasta ese instante. Solo hasta mediados del 2010 es que comienza de nuevo el proyecto, ya que el segundo autor (LFE) tuvo la oportunidad de ver al amigo y conversar sobre el tema, asumiendo la responsabilidad absoluta del compendio con el reto de actualizarlo y darle un carácter aún más científico. De hecho, anteriormente Enrique La Marca se comunicó conmigo (LFE) para tratar ambos de ayudar con el desarrollo del libro (véase Apéndice V). De este nuevo comienzo entre 2010-2012 logramos una fase inicial actualizada que nos llevo a presentar un avance en junio 2012 como homenaje al amigo en la Estación Biológica Rancho Grande, Maracay, estado Aragua, Venezuela. Desde entonces, toda la responsabilidad editorial del libro ha recaído en mi persona (LFE), y conjuntamente con mi esposa, amigos y colegas se ha podido enriquecer el libro en diferentes aspectos hasta lograr su publicación (p. ej., elaboración de mapas, transformación de los capítulos). En un sentido amplio, la revisión de estudios previos sobre la herpetofauna (principalmente Neotropical) se constituyó en el primer fundamento base para el desarrollo del libro, y luego complementado con la recopilación de información científica tanto de campo y oficina (chequeo de especímenes depositados en museos nacionales y extranjeros). Conjuntamente son el resultado de varios años de estudios de los autores a lo largo de todo el país y que han sido ensamblados en cuatro capítulos, a saber: Capítulo I. Conociendo a las Serpientes. Es una síntesis actual sobre el conocimiento científico de estos Squamata, donde se esbozan distintas temáticas, tales como su origen y aspectos evolutivos, características anatómicas, fisiológicas y bioecológicas. Capítulo II. Sistemática de las Serpientes en Venezuela. Incluye una lista actualizada de los ofidios presentes en el país. Las especies están organizadas de acuerdo a sus respectivas categorías taxonómicas y no por un orden alfabético (excepto al nivel de subfamilia). Para cada una de las especies, corresponde una ficha resumen que contempla el Nombre Científico, Localidad Típica, Distribución Neotropical, Distribución Venezolana y Comentarios; en este último, subyacen aspectos taxonómicos y nomenclaturales, zoogeográficos, de historia natural y comportamiento. Adicionalmente se provee una clave dicotómica para todas las familias, géneros y especies/subespecies, incluyendo también mapas relacionados con la distribución geográfica para cada taxón. Capítulo III. Patrones Ecogeográficos y Estatus de Conservación. Se analiza lo relativo a su patrón de distribución, considerando aspectos como gradientes altitudinales y de vegetación. Igualmente, se propone un enfoque preliminar del estatus actual de las especies desde el punto de vista de su conservación. Capítulo IV. Venenos ofídicos, Estructuras Asociadas y Profilaxis. Dividido en dos partes, la primera muestra información sobre los venenos y dentición, visto para cada de uno de los grupos

de serpientes tradicionalmente consideradas venenosas (elápidos y vipéridos) y algunos (colúbridos o dipsadinos) con glándula Duvernoy. La segunda sección del capítulo desarrolla aspectos relacionados con la profilaxis en el envenenamiento ofídico, es decir, los primeros auxilios en caso de una mordedura. Finalmente, cuatro Apéndices fueron constituidos, los dos primeros referidos a la descripción de nuevas especies, el tercero que comprende un glosario de términos científicos y el último, constituido por acrónimos de museos y locuciones usadas a lo largo del texto. En otro sentido, el primer autor durante los primeros años del libro estableció un conjunto de proyectos de investigación con varios colegas nacionales y extranjeros con el fin de ser publicados y posteriormente ser incluidos en los distintos capítulos, sin embargo, debido al fallecimiento prematuro de su persona, varios de estos proyectos quedaron por ser terminados aun cuando se contaba con la información pertinente. En vista a la importancia que reviste para el libro, hemos querido dejar esa información como datos inéditos (dat. ined.) del autor y colegas, como siguen: MN= Marco Natera, JM= Jesús Manzanilla, R.R.= Ramón Rivero, LFE.= Luis Felipe Esqueda, FA= Francelis Almeida, JD.= James Dixon, FN= Francisco Navas, AJ=, SG= Saúl Gutiérrez, FD= Francisco Bisbal, ELM= Enrique La Marca. Los mapas elaborados para mostrar la distribución de las especies/subespecies y dispuestos en los últimos tres capítulos fueron hechos usando el programa de acceso libre Divas-Gis v. 7.5.0. Por su parte, el mapa base de Venezuela (formato shp.) fue realizado por el Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas (IVIC), cuya información está disponible en la página web http://www.ivic.gob. ve/ecologia/lpydv/internas/?mod=galeriaMapas.php. Otros mapas usados se hallan disponibles en la página web http://www.ecosig. org.ve/vzla_digital.html. Entre tanto, los datos georreferenciados para cada taxón fueron obtenidos a través de la bibliografía pertinente, además del registro y chequeo de material depositado en museos nacionales y extranjeros, aproximadamente 3576 registros (p. ej., ULABG, AMNH, véase Apéndice IV). De tales registros geográficos, sólo aquellos nuevos tienen la información directamente en el libro como corresponda para cada caso en particular. El resto de la información será disponible en una edición electrónica en formato Excel a futuro, probablemente con la reimpresión del compendio. Dada su importancia taxonómica, imágenes de alta resolución en preservativo de especímenes tipos o no fueron dispuestas en el libro (p. ej., Scolecophidia). Las mismas fueron identificadas con la letra "P" al final de la numeración correspondiente a cada imagen (p. ej., Epictia amazonica, AMNH 36664, Figs. 253P y 253P; Epictia goudotii, MHNP 1068, fig. 373P). Durante la parte final y trascendental del libro a cargo del segundo autor (últimos dos años), se tuvo la oportunidad de revisar material museístico correspondiente a dos especies indescriptas para la ciencia. En este sentido fue considerado propicio su inclusión como Apéndices I y II, de la siguiente manera: (I) Esqueda, L.F. y R.

McDiarmid. 2015. Un nuevo taxón del género Atractus Wagler, 1828 (Colubroidea: Dipsadidae) procedente de la región noroccidental de Venezuela. Pp 406-413. En: Natera Mumaw, M., L.F. Esqueda González & M. Castelaín-Fernández. Atlas Serpientes de Venezuela. Una Visión Actual de su Diversidad. 456 pp. (II) Esqueda, L.F., A. Schlüter, C. Machado, M. Castelaín-Fernández y M. Natera-Mumaw. Una nueva especie de cieguita o serpiente de gusano (Serpentes: Leptotyphlopidae: Epictia) nativa del Tepui Guaiquinima, provincia Pantepui en el Escudo de Guayana, Venezuela. Pp 414-433. En: Natera Mumaw, M., L.F. Esqueda González & M. Castelaín-Fernández. 2015. Atlas Serpientes de Venezuela. Una Visión Actual de su Diversidad. 456 pp. Cita General del libro Natera Mumaw, M., L.F. Esqueda González & M. Castelaín Fernández. 2015. Atlas Serpientes de Venezuela. Una Visión Actual de su Diversidad. 456 pp. Cita sugerida de los Capítulos III y IV Esqueda, L.F. y E. La Marca. 2015. Capítulo III. Patrones Ecogeográficos y Estatus de Conservación. Pp 303-336. En: Natera Mumaw, M., L.F. Esqueda González y M. Castelaín-Fernández. Atlas Serpientes de Venezuela. Una Visión Actual de su Diversidad. 456 pp. Esqueda, L.F., S. Bazó y M. Natera-Mumaw. 2015. Capítulo IV. Venenos Ofídicos, Estructuras Asociadas y Profilaxis. Pp 337365. En: Natera Mumaw, M., L.F. Esqueda González y M. CastelaínFernández. Atlas Serpientes de Venezuela. Una Visión Actual de su Diversidad. 456 pp.

AGRADECIMIENTOS En primer lugar gracias a Dios, como dice un amigo cercano a nosotros, gracias al Gran Mago del Universo, por permitirnos desvelar para todos algo de los secretos de la vida natural, de la mayoría de las serpientes de nuestra patria, Venezuela. Nos acordamos de aquellos que de manera indirecta son responsables de la concreción de esta idea. Nos referimos a nuestros familiares más cercanos, quienes de una u otra forma se vieron involucrados desde hace mucho tiempo, se puede decir desde el nacimiento y formación de cada uno de nosotros. En particular, mi amigo y colega Marco Natera Mumaw agradece con infinito amor a su madre Linda y a su abuela, que como sabemos él falleció prematuramente sin darles a ellos la grata sorpresa de la culminación de este libro. Por otro lado, el segundo autor quiere agradecer la paciencia y apoyo inconmensurable a su esposa Marisol, quien fue testigo del desarrollo y feliz publicación del libro. Finalmente, el tercer autor agradece con mucho cariño a su esposa Yasmina Freites de Castelaín y a sus hijos, Manuel Alberto y Manuel Alejandro Castelaín Freites que desde un principio han participado activa y consecuentemente en cada una de las fases de este gran proyecto, sin olvidar a su querida hermana María del Carmen Castelaín Fernández con quien le tocó afrontar y superar todas las condiciones de las nuevas tierras. Difícilmente se logran metas como esta sin el apoyo de los seres más queridos. Gracias a ti Marco por tu incansable dedicación, seria, profesional y responsable, con este proyecto tan importante para todos en Venezuela y el mundo. Te felicito de corazón, acuérdate que hace 13 años, en 1999, comenzamos los dos acompañados por Manuel Alejandro Castelaín Freites en Rancho Grande. Hoy nuestra cosecha de amigos, nos ha permitido culminar con éxito aquella inquietud que más tarde convertimos en nuestro gran proyecto. La producción de este libro no habría sido posible sin el apoyo y el compromiso desinteresado de amigos y colegas, nacionales y extranjeros, expertos en reptiles, con especial énfasis en las serpientes. Gracias a todas las personas e instituciones que de alguna manera o en algún momento nos escucharon, nos tendieron la mano, nos ayudaron. Gracias a esas ayudas y nuestra voluntad y empeño hemos podido llegar hasta aquí y que finalmente compartimos con ustedes, la primera edición de nuestro trabajo “Atlas Serpientes de Venezuela. Una Visión Actual de Su Diversidad”. Sin tener un orden en especial, agradecemos a todas las siguientes personas e instituciones por su apoyo invaluable (dudo que sin su ayuda el segundo autor LFE hubiese podido llegar lejos). El equipo se hizo grande y diverso, profesional y científico, a saber: Universidad Central de Venezuela, Estación Biológica Dr. Alberto Fernández Yépez; Universidad Nacional Experimental Rómulo Gallegos; Bomberos Universitarios de la Universidad Rómulo Gallegos; Bomberos Universitarios, Universidad de Los Andes; 3

Bomberos Universitarios, Universidad Central de Venezuela, núcleo Maracay; Universidad Centro-Occidental Lisandro Alvarado (UCLA); Serpentario de la Universidad de Oriente; Serpentario Universidad del Zulia; Instituto Nacional de Parques (INPARQUES); Fundación Ecológica Sin Fronteras; Laboratorios Multicolor, Pedro Guell y Mercedes de Guell; Serpentario Acuario de Valencia (Juan Carlos); Serpentario del Parque del Este Caracas (Saúl Gutiérrez); Serpentario de Maracay, estado Aragua; Serpentario eje Valera-Trujillo (Santos Bazó); Serpentario Baradidas, Barquisimeto, estado Lara. Instituciones Científicas de Museos Nacionales y Extrajeros: Amelia de Pascual, Colección de Vertebrados de la Universidad de Los Andes, Mérida, Venezuela (CVULA); Francisco Bisbal, Ramón Rivero y Edward Camargo, Museo de la Estación Biológica Rancho Grande, Aragua, Venezuela (EBRG); Mercedes Salazar, Museo de Biología Universidad Central de Venezuela, Distrito Capital, Venezuela (MBUCV); Jesús Manzanilla Puppo, Museo de Investigaciones Zoológicas y Agrícolas de la Universidad Central de Venezuela, núcleo Maracay, Aragua, Venezuela (MIZA); Celsa Señaris y Fernando Rojas Runjaic, Museo de Historia Natural La Salle, Fundación La Salle, Distrito Capital, Venezuela (MHNLS); Enrique La Marca, Laboratorio de Biogeografía, Universidad de Los Andes, Mérida, Venezuela (ULABG); Ned Gilmore, Academy Natural Sciencies University Philadelphia, EE.UU. (ANSP); David Kizirian, David Dikey y Lauren Vonnahme, American Museum Natural History, New York, EE.UU. (AMNH); Ivan Ineich y Annemarie Ohler, Museum National d'Histoire Naturelle, Laboratoire des Amphibiens et Reptiles, Paris, France (MNHNP); Colin McCarthy y Patrick Campbell, British Museum Natural History, London, United Kingdom (BMNH); Andreas Schlüter y Nadine Hammerschmidt, Staatlische Museum Naturkunde, Deutschland, Germany (SMN); Alexander Gutsche, Universität Humboldt, Zoologisches Museum, Berlin, Germany; José Langone, Museo Nacional de Historia Natural de Montevideo, Uruguay; Jonthan Losos, Jonathan Woodward y José Rosado, Museum Comparative Zoology Harvard University, Cambrige, EE.UU. (MCZ); Jacob Hallerman, Zoological Museum University of Hamburg, Germany (ZMH). Ronald Heyer, Jeremy Jacobs, James Poindexter y Roy McDiarmid, Smithsonian National Museum of Natural History, EE.UU. (USNM); Tobby Hibbits y Lee Fitzgerald, Texas Cooperative Wildlife Collection, EE.UU. (TCWC); Steve Roger, Carnegie Museum, Pennsylvania, EE.UU. (CM), Jens Vidum y Noel Graham, California Academy of Sciences, California, EE.UU. (CAS); Alan Resetar, Field Museum of Natural History, Chicago, EE.UU. (FMNH); Chris Phillips, University of Illinois, Museum of Natural History, Illinois, EE.UU. (IUMNH); Gunther Koelher y Raffael Ernst, Senckenberg, Forschungsinstitute und Naturmuseen Sektion Herpetologie, Germany (SMF); Gregory Watkins Colwell, Yale University, Peabody Museum, EE.UU. (YPM); Jim McGuire, Carold Spencer y Sima Bouzid, University of California, Museum of Vertebrate

Zoology, California, EE.UU. (MVZ); Gregory Schneider, University of Michigan, Museum of Zoology, Michigan, EE.UU. (UMMZ); Laura Williams y Braford Hollingsworth, San Diego Natural History Museum, San Diego, EE.UU., (SDNHM); Rafe Brown y Matt Buehler, University of Kansas, Museum of Natural History, Kansas, EE.UU. (KU); Kenneth Krysko, Florida Museum of Natural History, University of Florida, Florida, EE.UU. (FLMNH); Bob Murphy y Amy Lathrop, Royal Ontario Museum, Toronto, Canada (ROM) y Hussam Zaher, Museu de Zoologia Universidade da São Paulo, Brasil (MVUSP); Esther Dondorp, Rijksmuseum van Natuurlijke Historie, The Netherlands (RMNH). A nuestros amigos y colegas (sin orden en particular): Jesús Manzanilla, Enrique La Marca, Abraham Mijares Urrutia, Piero Battiston, Rafael Simón Bolívar, Santos Bazó, Ramón Rivero, Francisco Bisbal, Edwin Infante, Andreas Schlüter, Claiton Machado, Günther Köhler, Sebastian Loztkat, Javier Sunyer, Javier Valera, Douglas Mora, Dinora Sánchez, Felipe Curcio, Jonathan Losos, Jonathan Woodward, Geoffrey Sorrel, Josiah Townsend, Jonh J. Mueses, Dennis Rödder, Ronaldo Fernandes, César Molina, Teresa Ávila Pires, Marinus Hoogmoed, Ana Lùcia Prudente, Miguel Rodrigues Trefaut, Paulo Passos, Roberta Pinto, Darlan Feitosa, Renato Bernils, Felipe Franco, Pedro Nunes, Fernando Rojas Runjaic, Federico França, Roy McDiarmid, Van Wallach, Rómulo Nobrega, Alfredo Pedroso, Janis Roze, James Dixon, Jonathan Campbell, William W. Lamar, Gilson Rivas Fuenmayor, Walter Schargel, Luís Fernando Navarrete, Saúl Gutiérrez, Demetrio Kiriakos Berdou, José A. Iglesias, Alfonso Cardozo, Dumas Conde, Jaime E. Péfaur, Eddie López Jaspe, Jack Hoopia, Yesenia Pacheco, Diego Alejandro Flores, Rigoberto Alarcón, Gustavo A. Briceño, Keiler Dávila, Luis Viloria, Yasmina Freites de Castelaín, M. Alejandro Castelaín F., M. Alberto Castelaín F., Pablo Manzo, Antonio Russo, Rafael Hernández, José Guevara, Ernani Randon, José Lamas, Francelis Almeida, Víctor Bastidas, Carlos Laucho, Juan B. García, Yoel Hernández, Ali Hernández, Danilo Flores, Dustin Siegel, Robert Henderson, José Rancés Caicedo, Philippe Kok, Michael Harvey, James Aparicio, Javier Sánchez, Edwar Camargo, John Lynch, Juan Pablo Fuentes, Luis Alejandro Rodríguez, Paulo Sérgio Bernarde, Nelson Albuquerque, Hussam Zaher, Carlos Navas, Pablo Langone, Tina Oliveira, Otto Huber, Marisol de Esqueda, Guiessepe Gagliardi, Paola Carrasco, José Casado, Dennis Rödder, Aaron Bauer, David Dickey, Juan Pablo Hurtado, Henrique Caldeira Costa, Sérgio Marques de Souza, Guarino Colli, Eli Breenbaum, Marcial Quiroga, Jhon Murphy, Thales de Lema, Cathy Newman, Edgar Lehr, Robert Jadin, Raffael Ernst, Matheus Pires, Alexander Pyron, Leonardo de Sousa, Aaron Bauer, Juan Morrone, Blair Hedges, Robert Bryson, Nadine Hammerschmidt, Marcus Auer, Myriam Velloso, Bruno De Carvalho, Betty Millán, Hernán Ortega Torres, Ronald Sosa, Matt Buehler, James McCranie, Rickard Abom, Carlos Vargas, Fabien Aubret, Charles Smith, Loana Nascimento, Robert Aldridge, Ligia Pizzato, Christian Salazar Valenzuela, Shai Meiri, Randall Reiserer, Jennie Nilsson, Andrew Durson, Alan Savitzky, Henry Mushinsky, Otavio Marques, Michael

Grundler, Akira Mori, Olivier Rieppel, Dustin Siegel, Ella Vásquez Domínguez, Enrico Rezende, Omar Torres Carvajal, Bruno Lomonte, Günther Koehler, Fabio Bucharetchi, Juan Calvete, David Warrell, María Peichoto, Teddy Angarita-Sierra, Ricardo Sawaya, Jean Philippe Chippaux y Kenneth Kardong. Todos ellos apoyaron de forma diversa, unos en el campo, otros en los museos, otros con opinión crítica, otros con datos y literatura. Muchísimas gracias por haber considerado un poco de su tiempo para ayudarnos desinteresadamente. Por otro lado, el libro contiene una cantidad de imágenes en vida o preservativo, las cuales fueron gentilmente cedidas por colegas pero con los créditos correspondientes, como siguen: Marinus Hoogmoed, Paulo Bernarde, Enrique La Marca, Dinora Sánchez, Santos Bazó, Nelson Rufino Albuquerque, Andreas Schlüter, Guissepe Gagliardi, Teresa Ávila Pires, Ricardo Alexandre Kawashita Ribeiro, Manuel Guerreiro, Iván Mendoza, Juan Bautista Perdomo, Luis Alejandro Rodríguez, Diego Alejandro Flores y Phillipe kok. Gracias a las etnias indígenas de los lugares que visitamos por su receptividad y colaboración al compartir sus experiencias y conocimientos autóctonos con nosotros. Entre ellos, Los Pemones de la Gran Sabana en la persona de Bruno Lambos de Karuay; Los Piaroa de Amazonas, en la familia Morales de Gavilán; Los Baré, en la persona de mi comadre Lorenza Santaella de Cruz, compadre Inmer Cruz, Eliseo Jordán; Pocha y Grey Árias; Los Waniba, en la persona del señor Eleazar Suruta y grupo familiar en Caño Manamo; Alejandro Pava Estévez y Corina Escorche, en la zona La Tortuga Pto. Ayacucho; Los Guajibo de La Reforma, en la persona del guía Alberto; La Sra. Pastora Bossio y familia en la Isla Ratón, Los Maquiritare del Kataniapo en la zona de San Pedro; Los Yaruro de Apure, en la persona de Eustaquio en la zona de La Macanilla, Santa Ana. A Gustavo Rodríguez (C.F.), Estación Secundaria Guardacosta, Lago de Valencia. Durante el desarrollo del libro tuvimos la dicha de conocer a David Cabrera, quien nos ayudó inmensamente con el proceso editorial. Además, nos recomendó la Imprenta Dimacofi, de la cual estamos muy agradecidos por la profesionalidad y dedicación dada con la impresión del libro. Gracias a su paciencia y atención hemos podido concretar una obra de calidad editorial. El mapa base satelital utilizado en el comienzo de cada capítulo es propiedad de la Agencia Espacial Europea, con acceso libre GlobCover data, abril 2005/mayo 2006.

CAPÍTULO I CONOCIENDO A LAS SERPIENTES

CAPÍTULO I. CONOCIENDO A LAS SERPIENTES

SQUAMATA: Los Reptiles más Diversificados Cuando exploramos el origen y diversidad de los diápsidos modernos, el clado Squamata comprende una línea evolutiva antigua de reptiles vivientes que aparecieron hace alrededor de 210-245 millones de años y que actualmente alcanzan ~9400 especies (cf. Pincheira-Donoso et al. 2013; Pyron et al. 2013). Estudios recientes moleculares han revelado una profunda divergencia en el clado y que sugieren una nueva reorganización (Reeder et al. 2015), actualmente constituida por los lagartos (cotejos, lagartijos, matos, iguanas, largarrabos, tuqueques, entre otros [Fig.1]; anfisbénidos popularmente llamados en el nuevo mundo morronas, culebras de dos cabezas o bachaqueras [Fig.2]) y las serpientes (Fig.3). Este grupo de reptiles se distingue por presentar un solo hueso premaxilar y parietal, huesos nasales reducidos, ausencia de dientes vomerianos, ovarios saculares en las hembras, un canal lacrimal que se integra con el canal vomeronasal, glándulas femorales y preanales (precloacales) presentes, cráneo con o sin una fosa temporal debido a la alta modificación de su estado diápsido, altamente cinético gracias al tipo de articulación de los huesos craneales; sin hueso cuadratojugal y hueso yugal reducido o ausente, presencia de un hueso cuadrado móvil y sin paladar secundario (cf. Zug et al. 2001; Savage 2002). Otros atributos pueden ser distintivos dentro del grupo, como siguen: dientes del huevo con esmalte que es utilizado por los fetos completamente desarrollados para romper internamente el huevo a la hora del nacimiento; vejiga urinaria ausente o presente (ausente en los ofidios); dientes no ubicados en tecas como los cocodrilos (pleurodontos o acrodontos); arteria subclavia originada de las arterias sistémicas. Aunque los órganos intromitentes pareados en los vertebrados amniotas sean un mecanismo eficiente de transferencia de los espermatozoides a la hembra durante el acto reproductivo (hemipenes en los machos), sus características han desempeñado un rol fundamental en la morfología descriptiva y filogenética para la identificación de los taxones y sus relaciones evolutivas dentro del clado. En sí, los hemipenes son altamente variables en forma y ornamentación intergenérica e interespecífica, pero bastante uniformes intraespecíficamente (en varios grupos) (cf. Myers 1974; Roze 1996; Keogh 1999; Zaher 1999; Zaher y Prudente 1999; Schargel y Castoe 2003; Castoe et al. 2007; Cadle 2011; Jadin y Parkhill 2011; Harvey et al. 2012; Köhler et al. 2012; Nunes et al. 2012; Porto et al. 2013; Angarita-Sierra 2014; Leal y Cohn 2014; Myers y McDowell 2014; Nunes et al. 2014; Missassi y Prudente 2015). Además, pocos estudios existen acerca de la histología comparativa de la región cloacal-vaginal en los Squamata, cuestión que supone un interesante panorama de investigación evolutiva, demostración de ello lo constituye la ubicación de Xantusiidae Baird, 1858 o Aniliidae + Tropidophiidae (cf. Sánchez-Martínez et al. 2007; Siegel et al. 2011; Noonan et al. 2013). Además de ciertas características anatómicas, algunas de

naturaleza biológica también pueden ser compartidas entre los miembros de Squamata como la excreción de desechos nitrogenados, cuyo proceso metabólico ha jugado un papel importante durante la evolución de los organismos terrestres con relación a la conservación del agua. La mayor parte de animales terrestres convierten el amoníaco en urea o ácido úrico, compuestos que pueden concentrarse en los fluidos corporales a una mayor proporción que el amoníaco sin que exista algún efecto tóxico. Efectivamente, el ácido úrico es altamente insoluble y requiere alrededor de 50 veces menos agua (Wright 1995). Este tipo de excreción ocurre en la mayoría de las serpientes y lagartos, especialmente las especies que habitan ambientes con déficit hídrico (áridos-semiáridos) y que dependen en gran medida del agua metabólica. Por otro lado, los reptiles que habitan lugares salinos tienden a acumular solutos debido a los altos niveles de salinidad, por lo que numerosas especies han evolucionado de manera independiente a través de la presencia de glándulas especializadas que facilitan su excreción (p. ej., cocodrilos estuarinos, lagartos como agámidos y escíncidos, y serpientes Acrochordidae Bonaparte, 1831; véase Cramp et al. 2008; Vitt & Caldwell 2009; Babonis y Brischoux 2012). No obstante, a pesar de estar documentada la capacidad de sobrevivencia de ciertas serpientes marinas sin la ayuda de una glándula de sal especializada, el mecanismo de regulación osmótica y equilibrio iónico permanecen desconocido (Babonis et al. 2011). Aun cuando no tenemos reportes de serpientes marinas en Venezuela, Hydrophis platurus es la única

Figura 1. Anolis squamulatus © Marco Natera, adulto activo y con una postura típica de los anolinos sobre el tronco de un árbol, en el bosque nublado costero, P.N. Henri Pittier, estado Aragua. 6

CAPÍTULO I. CONOCIENDO A LAS SERPIENTES

Figura 2. Amphisbaena alba © Marco Natera, individuo adulto

Figura 3. Bothrops colombiensis © Marco Natera, individuo juvenil

fotografiado durante el día en la universidad (UNERG), San Juan de Los Morros, estado Guárico.

fotografiado en el Castrero, San Juan de Los Morros, estado Guárico.

Hidrophiinae presente en el Nuevo Mundo a lo largo del Pacífico y el Mar Caribe hacia América del Sur y América Central (HernándezCamacho et al. 2005; Lomonte et al. 2014; Quiñones et al. 2014). De los vertebrados tetrápodos actuales más de un 66% son considerados ectotérmicos, es decir, un animal que obtiene la mayoría de su calor corporal de su entorno (McCue 2004). Por ende, todos sus procesos bioquímicos y fisiológicos son dependientes de la temperatura entre los que destacan la tasa metabólica, la respiración, la digestión, la tasa de crecimiento, la eficiencia forrajera o búsqueda de alimento, la tasa de consumo de alimento, la locomoción, el comportamiento anti-predatorio y el ciclo reproductivo (Huey 1982; Gilchrist 1995; Castilla et al. 1999); siendo por lo tanto un factor limitante de su distribución y diversidad (> diversidad de estos organismos ocurre en los ambientes tropicales-subtropicales y templados cálidos). Ahora bien, dentro de los ectotérmicos existen varias categorías relacionadas con los modos de absorción calórica, tales como heliotérmicos "que obtiene la mayor parte de su calor corporal de la radiación solar" (p. ej., diversos clados de lagartos actuales; v. Vitt & Caldwell 2009); tigmotérmicos "que obtienen su calor corporal a través del contacto directo con una superficie caliente, también referido a la captación de calor por conducción o también por convección pero sin que el organismo tenga exposición directa a la luz solar" (p. ej., lagartos terrestres y/o criptozoicos-fosoriales y anfisbenios; v. López et al. 2002; Civantos et al. 2003; Velásquez y González 2010; Vidal et al. 2010a); gigantotérmicos "se basan en la cantidad de masa corporal para mantener la constancia térmica, por lo que ganancia o perdida de calor ocurre más lentamente (p. ej., tortugas o reptiles acuáticos extintos como ictiosaurios y los mosasaurios; véase Paladino et al. 1990; Seymour 2013) y kleptotérmicos "que regulan su propia temperatura a partir del calor de otros organismos (p. ej., Boa constrictor por agregación u organismos ectotérmicos que explotan el calor de los endotérmicos al compartir sus nidos o

madrigueras, tal como sucede con lagartos gekkos o la serpiente marina Laticauda laticaudata [Linnaeus, 1758]; véase Brischoux et al. 2009). La existencia de termorregulación, sin embargo, puede variar intra o interespecíficamente (p. ej., relación costo-beneficio de la termorregulación en las tortugas es diferente en comparación con los lagartos y las serpientes, v. Dubois et al. 2009; Lelièvre et al. 2013), incluso entre los ambientes. Así, las especies pueden exhibir diferentes estrategias de aprovechamiento de la temperatura corporal como termorreguladores, los cuales mantienen relativamente constante su temperatura corporal a pesar de las fluctuaciones de la temperatura ambiental, contrariamente los termoconformistas pueden lograr que su temperatura corporal varíe directamente con respecto a las fluctuaciones de la temperatura ambiental existente. Por su parte, los términos estenotermia (relacionado con la restricción de la función a un estrecho rango de temperaturas del cuerpo) y euritermia (la capacidad para funcionar en un amplio intervalo de temperaturas corporales) son usados para clasificar la amplitud natural de regímenes térmicos (McCue 2004). Efectivamente, hay lagartos altiandinos del género Phymaturus Gravenhorst, 1838, que exhiben un comportamiento tigmotérmico pero termoconformista-euritérmico (cf. Vidal et al. 2010a) o miembros del género Microlophus Duméril & Bibron, 1837, que son también euritérmicos (cf. Catenazzi et al. 2005). En Venezuela, lagartos de los géneros Tropidurus WiedNeuwied, 1824 y Anolis Daudin, 1802 pueden ser termorreguladores activos o termoconformistas, tanto heliotérmicos como tigmotérmicos (Velásquez y González 2010; Velásquez et al. 2011). Por su parte, pequeños lagartos de hojarasca en bosques de Suramérica pueden exhibir cierto grado de termorregulación pasiva (v. Sousa y Freire 2011). A diferencia de los saurios, las serpientes parecen no explotar la heterogeneidad termal disponible en su ambiente, por lo que gran parte del tiempo exhiben un patrón de termorregulación pasiva,

CAPÍTULO I. CONOCIENDO A LAS SERPIENTES aunque el mismo podría, bajo ciertas circunstancias, tener un costo más alto que la termorregulación activa debido a la calidad termal (Shine 1996; Blouin-Demers y Weatherhead 2002; Row y BlouinDemers 2006; Webb y Shine 2006; Edward y Blouin-Demers 2007), pero no en todos los casos (cf. Bovo et al. 2012). No obstante, la temperatura ambiental puede variar en diferentes escalas como temporales o geográficas, aunque anchuras de tolerancia térmica entre ectotérmicos terrestres y marinos varía con respecto a la latitud (Sunday et al. 2011). Esta termo-variabilidad unida a la búsqueda e ingestión de presas (p. ej., tamaño aumenta considerablemente el metabolismo mientras ocurre el proceso de digestión) y/o estados reproductivos (hembras grávidas) pueden activar diversos mecanismos de termorregulación conductual en estos reptiles de cuerpo alargado. Efectivamente, la ocurrencia de ritmos circadianos generados fisiológicamente de la temperatura corporal similares a los reportados en endotérmicos, permiten al animal ajustarse anticipadamente a cambios ambientales (Pereira da Cruz et al. 2008). Hasta ahora, la termogénesis se ha reportado en serpientes pitones y vipéridos (cf. Slip y Shine 1988; Tattersall et al. 2004; Stuginski et al. 2011). Estos mecanismos complejos de explotación térmica pueden ser distintivos de serpientes nocturnas, ya que las diurnas son cuidadosas y precisas en cuanto a la termorregulación (Webb y Shine 1998). En este contexto, el control de la temperatura corporal por comportamiento no es estrictamente lineal (plasticidad termal) y puede ocurrir tanto en ambientes acuáticos como terrestres, pero son estos últimos donde la complejidad termal es mayor (McNab 2002). Por lo tanto, podemos reconocer que la termorregulación es un proceso complejo que implica la detección del medio ambiente, y el sucesivo procesamiento de la información ambiental (Seebacher y Franklin 2005). A pesar de la aparente capacidad de la fisiología térmica en algunos taxones, existen evidencias de que el comportamiento de termorregulación y fisiología térmica son coadaptados, inclusive en juveniles (véase Angiletta et al. 2002; Blouin-Demers et al. 2003). Aun así, los datos disponibles sugieren que la diversidad de reptiles terrestres prefieren temperaturas corporales cercanas a los 30°C, en cambio los ofidios prefieren rangos de temperaturas corporales de 28°C a 34°C (Lillywhite 1987), aunque dicho gradiente termal puede descender considerablemente para ciertas especies, especialmente aquellas que habitan los ecosistemas boscosos (véase Fitzgerald et al. 2003; Bovo et al. 2012). Entre tanto, los saurios cuando están activos presentan temperaturas corporales más altas que las temperaturas medias anuales en sus ambientes, siendo su distribución altamente modal (~34°C) y con un rango de temperatura corporal de 20,6°C a 39,3°C (Meiri et al. 2013). No obstante, estos rangos pueden variar entre grupos de reptiles debido a sus hábitos y hábitats, tales como Squamata criptozoicos, minadores o habitantes de áreas densamente boscosas, los cuales pueden tener preferencias térmicas menores a las mencionadas (entre 20-26°C).

Todos los Squamata presentan órganos vomeronasales (u órganos de Jacobson) ubicados en la parte anterior del cielo de la boca, debajo del bulbo olfatorio, y que funcionan como órganos quimiosensores altamente especializados. Por lo general, este sofisticado sistema actúa conjuntamente con la lengua bífida en varios Squamata (algunos saurios, todas las anfisbenias y todas las serpientes), la cual al ser proyectada y ondulada fuera de la boca, recoge finas partículas suspendidas en el aire, que son analizadas por estos órganos y cuyas reacciones químicas son traducidas y transmitidas a la región del sistema nervioso olfativo, dándole al animal información precisa sobre todo lo que está en su entorno. Para la gran mayoría de las especies, este sentido es de vital importancia en actividades de búsqueda de presas, selección de sitios de cacería, búsqueda y reconocimiento de parejas, comunicación intraespecífica, selección de microhábitat y detección de depredadores. Otro ítem relevante se refiere al modo reproductivo, que como bien sabemos en la mayoría de los reptiles es de tipo ovíparo (presente en todos los cocodrilos, tortugas, Tuátara Sphenodon Gray, 1831, anfisbenios y varios clados de saurios y serpientes), aunque en el orden Squamata es donde se aprecia un mosaico complejo de modos reproductivos, caracterizado por la simultaneidad de oviparidad y viviparidad en la misma familia, género o incluso en diferentes poblaciones de una especie (variación intraespecífica). Sin embargo, a pesar que la mayoría de sus miembros se reproduce de esta manera, la viviparidad ha evolucionado más de 115 veces en los Squamata, dando lugar a grandes cambios en la fisiología reproductiva (Dyke et al. 2014; Pyron y Burbrink 2014). De igual manera, dentro del clado hay taxones que demuestran claramente que la transición a la viviparidad evolucionó en los vertebrados amniotas (p. ej., scíncido Lerista bougainvillii [Gray, 1839]), presentándose en 19% de los saurios vivientes y en el 20% de las serpientes (cf. Blackburn et al. 1985; Shine 1985; Zug et al. 2001). Esto ocurre en cierta especies de saurios como Lacerta Linnaeus, 1758 o miembros de la familia Mabuyidae Mittleman, 1952 (nuevo arreglo, véase Hedges y Conn 2012; aunque el mismo no fue aceptado por Pyron et al. 2013, quienes reconocieron Scincidae monofilético) que son vivíparos, siendo este último considerado el más especializado entre los reptiles actuales (cf. Blackburn & Vitt 1992; Flemming y Blackburn 2003; Blackburn y Flemming 2010). También un importante grupo de serpientes son vivíparas, tales como representantes de la familia Aniliidae, Uropeltidae Gray, 1845; Cylindrophiidae Fitzinger, 1843; Boidae (Boinae), Ungaliophiidae McDowell, 1987; Tropidophiidae Underwood, 1976; Acrochordidae y algunos géneros no venenosos de Colubroidea, muchos vipéridos y ciertas serpientes marinas. Durante mucho tiempo se pensó que entre los reptiles podían encontrarse tres tipos de modos reproductivos: ovíparos, ovovivíparos y vivíparos. Sin embargo, tal acepción de clasificación mezclaba dos aspectos totalmente independientes en la evolución reproductiva de este clado, tanto el modo de puesta o parto (ovíparo, vivíparo) como 8

CAPÍTULO I. CONOCIENDO A LAS SERPIENTES

Figura 4. Huevos de una hembra adulta de Drymarchon melanurus © Marco Natera, procedente de la ciudad de Mérida, estado Mérida (A); Bothrops colombiensis © Manuel Castelaín, El Guapo, estado Miranda. El parto ocurrió en cautiverio, aunque el espécimen fue colectado encinta. Información Luis Fernando Navarrete (com. pers.) (B); Bothrops colombiensis © Santos Bazó, individuo procedente de la ciudad de Trujillo, estado Trujillo, cuyo parto ocurrió en cautiverio (C); Boa constrictor © Santos Bazó, individuo adulto procedente del estado Trujillo y que parió 52 crías en cautiverio (D). Actualmente está por ser publicada una nota de registro sobre esta especie en la región (Esqueda y Bazó en prep.).

el tipo de conexión materno-fetal (presencia o ausencia de placenta).

reproductivo.

En la actualidad se clasifican los tipos de reproducción tomando como

Vivíparo.- Exhiben formas placentarias por las aposiciones de

referencia la modalidad de parto y el tipo de conexión materno-fetal

tejidos maternos y embrionarios, siendo homólogas en origen con los

por separado (cf. Tinkle y Gibbons 1977; Blackburn et al. 1985; Shine

tejidos que forman la placenta de los mamíferos. Igualmente facilitan

1985; Zug et al. 2001; Blackburn y Stewart 2011; Dyke et al. 2014).

la adherencia del producto de la concepción al útero, así como el

Ovíparo.- Reproducción a través de la puesta de huevos donde

intercambio de oxígeno, dióxido de carbono, agua, sodio y calcio.

los embriones se desarrollan tomando los nutrientes del saco vitelino

Por lo tanto, el desarrollo de los fetos completamente ocurre dentro

(Fig. 4A). Embriones ovíparos intercambian el oxígeno y el dióxido

del oviducto, los cuales obtienen sus nutrimentos necesarios para el

de carbono a través de la membrana corioalantoidea, una estructura

desarrollo embrionario de dos formas: (1) a través de la yema o vitelo

capilar densa que recubre la mayor parte del interior superficie de

que se encuentra en el oviducto y que no está conectado directamente

la cáscara de huevo. En Venezuela, las familias Anomalepididae,

a la madre (vivíparos lecitotróficos) y (2) por medio del desarrollo

Leptotyphlophidae, Colubridae, Dipsadidae

algunos

de una placenta que permite la conexión materno-fetal (vivíparos

miembros de la subfamilia Xenodontinae), Elapidae (Micrurus

placentotróficos) (Fig. 4B,C,D). En Venezuela, las familias Dipsadidae

y Leptomicrurus) y Viperidae (Lachesis) presentan este modo

(géneros Helicops y Thamnodynastes), Aniliidae, Boidae y Viperidae

(excepto

CAPÍTULO I. CONOCIENDO A LAS SERPIENTES (excepto Lachesis) exhiben este modo reproductivo. Entre los vertebrados reptilianos, la reproducción sin individuos machos se asume a menudo como el resultado de almacenamiento de esperma a largo plazo (producen huevos fértiles o neonatos, es decir, reproducción asexual por especies bisexuales). Aunque la partenogénesis facultativa puede presentarse con relativa frecuencia entre los invertebrados, es considerada extremadamente rara entre los vertebrados (0,1%, v. Booth et al. 2011). Históricamente dicha estrategia sólo se conocía en varios linajes de saurios y en una sola especie de serpiente Indotyphlops braminus (Daudin, 1803) (v. Schuett et al. 1998; Ernst y Zug 1996; Zug et al. 2002). Sin embargo, durante los últimos años ha sido documentada en serpientes, lagartos varanos, aves y tiburones. A diferencia de los aproximadamente 80 taxones unisexuales de reptiles, anfibios y peces que existen en la naturaleza (Booth et al. 2014). Con respecto a las serpientes tenemos a Crotalus horridus Linnaeus, 1758; C. durissus unicolor Van Lidth de Jeude, 1887; Thamnophis elegans Baird & Girad, 1853; T. marcianus Baird & Girad, 1853; T. couchii (Kennicott, 1859); Boa imperator Daudin, 1803; Epicrates maurus; E. cenchria; Agkistrodon contortrix (Linnaeus, 1758); Agkistrodon piscivorus (Lacépède, 1789); Python molurus (Linnaeus, 1758); P. bivittatus (Kuhl, 1820); Nerodia sipedon (Linnaeus, 1758) (cf. Germano y Smith 2010; Booth et al. 2011; Reynolds et al. 2012; Kinney et al. 2013; Booth et al. 2014; Jordan et al. 2014). Del mismo modo, existe evidencia que la partenogénesis facultativa puede presentarse en Bothrops moojeni Hoge, 1966 y B. insularis Amaral, 1921 y posiblemente en otras especies de serpientes suramericanas (véase Almeida-Santos y Salomão 2002). Después de la puesta o del parto, por lo general, las hembras han consumido gran cantidad de sus reservas energéticas que han sido acumuladas previamente a la cópula en forma de cuerpos grasos y proteínas, debido a la formación de los huevos o la embriogénesis y la búsqueda de sustratos óptimos para la puesta. La adecuada acumulación de cuerpos grasos en las hembras, juega un papel fundamental en el éxito reproductivo, ya que garantiza un equilibrio hormonal apropiado (Aubret et al. 2002). Sin embargo, esta pérdida de energía puede ser recuperada a través de la ingesta de huevos infértiles o neonatos muertos por parte de la madre como ocurre en Epicrates maurus (Lourdais et al. 2005).

LAS SERPIENTES: Los Squamata más Modificados Evolutivamente hablando, las serpientes son saurios tan modificados que han de ser tratados como un subgrupo aparte dentro del diverso linaje de los Squamata, actualmente reconocido (Pyron et al. 2013). A pesar de presentar una morfología relativamente sencilla y conservadora, las serpientes exhiben una serie de modificaciones anatómicas/morfológicas que les han permitido una extraordinaria diversificación trófica (p. ej., cinética del cráneo, v. Kardong et al. 1997; Cundall y Greene 2000). En este particular, las serpientes poseen diferentes formas corporales, tales como cabezas ovaladas (p.

ej., scolecophidios), triangulares (p. ej., boidos, vipéridos, y colúbridos del género Leptodeira) (Fig. 5A), no distinguibles del cuello (p. ej., scolecophidios, aníliidos y colúbridos del género Stenorrhina) (Fig. 5B), débilmente distinguibles (p. ej., alethinophidios los géneros Micrurus, Clelia, Oxyrhopus, Spilotes) (Fig. 5C) y claramente distinguibles (p. ej., alethinophidios de los géneros Corallus, Dipsas, Imantodes y vipéridos) (Fig. 5D). Igualmente ciertas especies pueden tener el cuerpo cilíndrico (p. ej., scolecophidios y alethinophidios de los géneros Atractus, Clelia, Hydrops), deprimido (aplanado) (p. ej., Pseudoeryx y Xenodon) o comprimido (p. ej., los géneros Corallus, Imantodes, Phrynonax y Sibon); en cuanto a su longitud pueden ser de cuerpo relativamente corto (Xenodon) o cuerpos largos (p. ej., Imantodes, Phrynonax, Spilotes y Leptophis); de cola muy corta, tan larga o un poco más que el largo de la cabeza como en los scolecophidios; cortas, cerca de 5-13 % de total del cuerpo (p. ej., Atractus, Hydrops, Stenorrhina, Micrurus y Lachesis); moderadamente largas, cerca de 13-20% (p. ej., Erythrolamprus y Oxyrhopus) y muy largas, >30% (p. ej., Chironius, Dendrophidion, Enulius, Oxybelis y Urotheca). Con respecto a la escamación dorsal puede ser lisa (p. ej., scolecofidios, boidos, Anilius, varios géneros de Dipsadidae como Hydrodynastes y varios géneros de Colubridae como Coluber) (Fig. 6), moderadamente quilladas o quilladas, pudiendo en ocasiones ser fuertemente quilladas (p. ej., vipéridos y géneros de Colubridae como Phrynonax y Spilotes) (Fig.7). Desde luego, cada una de estas características exhiben una gran cantidad de estados intermedios y de variaciones ontogenéticas, que en ocasiones son difíciles de asignar en alguna categoría específica. Efectivamente, miembros del género Dendrophidion poseen las escamas dorsales quilladas, excepto por las primeras hileras que pueden ser lisas o débilmente quilladas (cf. Cadle 2012a,b; Cadle y Savage 2012); similarmente ocurre con los miembros de Phrynonax, los cuales pueden tener las escamas dorsales del cuello quilladas o lisas, incluso 1-2 hileras dorsales lisas y las restantes quilladas (obs. pers. LFE). Por otro lado, este grupo presenta un conjunto de características que de alguna manera pueden ser compartidas con unos pocos saurios serpentiformes y las anfisbenias (morronas o bachaqueras), tales como alargamiento del cuerpo, el cual está cubierto por escamas epidérmicas; pérdida de las extremidades y sin párpados ni orificio auditivo externo. Por su parte, entre las características derivadas que presentan los ofidios encontramos las extremidades anteriores y cintura escapular totalmente ausente. Sin embargo, en las serpientes primitivas (p. ej., scolecophidios, boidos y aníliidos) se encuentran vestigios de cintura pélvica que en algunos grupos se manifiestan externamente en forma de espolones un poco por delante y en los laterales del orificio cloacal, los cuales suelen estar más desarrollados en los machos que en las hembras. Estos vestigios de cintura pélvica mantienen remanentes de su musculatura, por lo que en los machos de algunos grupos (boidos) utilizan los espolones, que pueden ser altamente móviles, para estimular a la hembra antes de la cópula. Igualmente el alargamiento corporal se traduce en un aumento 10

CAPÍTULO I. CONOCIENDO A LAS SERPIENTES

Figura 5. Leptodeira annulata © Enrique La Marca, cabeza

Figura 6. Clelia clelia (A); Amerotyphlops reticulatus © Santos Bazó

marcadamente triangular y usada como estrategia defensiva (A); Stenorrhina degenhardtii, cabeza poco distinguida (B); Micrurus lemniscatus © Santos Bazó, cabeza no claramente diferenciada del cuello (C) y Bothrops colombiensis © Manuel Castelaín, cabeza claramente diferenciada del cuerpo pero acorazonada (D).

(B); Epicrates maurus (C) y Dipsas indica (D). La escamación dorsal “lisa”, es un carácter presente en ~85% de las especies de nuestro país, pero con diferentes patrones (p. ej., hilera dorso-vertebral agrandada típica de muchos dipsadinos o las escamas del cuerpo en los scolecophdios que pueden ser yuxtapuestas o imbricadas y por lo general más altas que anchas).

del número de vértebras que conforman la columna vertebral, habiendo un promedio de vértebras entre 120 y 240, aunque éstas pueden alcanzar las 585 (Ernst y Zug 1996; Zug et al. 2001). Efectivamente, aquellas especies que presentan las escamas ventrales y subcaudales transversalmente alargadas, el número de vértebras se corresponde con el número de escamas ventrales y subcaudales; estas escamas también son características en muchos ofidios (ausente en Scolecophidia y algunas especies marinas), y prácticamente no están representados entre los saurios y las anfisbenias. Internamente, las serpientes se parecen en gran medida a otros vertebrados, sin embargo, la ubicación de los órganos viscerales está modificado para ser acomodados dentro de un cuerpo esencialmente tubular, en donde los principales órganos se encuentran ubicados longitudinalmente y los órganos pareados se encuentran desplazados uno con respecto al otro, o incluso uno de ellos se reduce o está ausente (cf. Greene 1997). Debido a que las serpientes deben ubicar, capturar, manipular y tragar presas enteras que, en muchos casos, suelen ser más grandes que su cabeza, por lo que exhiben altas modificaciones craneales tales como la falta del hueso supraoccipital en el margen del foramen magnum, un ligamento elástico que une proximal a los dos huesos dentarios (mandíbulas) y lo más significativo es que el arco temporal del cráneo y el hueso yugal se han perdido, de manera que el hueso cuadrado y la región mandibular están holgadamente atados al cráneo (cf. Zug et al. 2001; Savage 2002). Tales modificaciones les permiten a los ofidios tener una gran abertura de la boca, por lo que pueden engullir presas de considerable tamaño.

Dentro de los vertebrados ectotérmicos, las serpientes exhiben un conjunto de adaptaciones relacionadas con su sistema respiratorio. Primeramente, el pulmón izquierdo se encuentra reducido o ausente como en las denominadas serpientes avanzadas "Caenophidia" (Kardong 2012a). No obstante, muchas serpientes han desarrollado como estructura de respiración accesoria el pulmón-traqueal, consistente de un saco vascularizado dirigido en sentido caudal, que surge de la porción de la tráquea donde los anillos cartilaginosos

Figura 7. Phrynonax polylepis (A), Leptophis coeruleodorsus (B), Crotalus durissus (C) y Spilotes pullatus (D) muestran la escamación quillada o fuertemente quillada y/o escamas lisas y quilladas.

CAPÍTULO I. CONOCIENDO A LAS SERPIENTES son incompletos dorsalmente. El pulmón izquierdo cuando existe, por lo general es infuncional (funcional en unas pocas especies primitivas), mientras que el derecho es funcional, alargado y en su tercio posterior (a veces más) se convierte en un saco no vascularizado que sirve de depósito de aire, llegando a ser bien desarrollado en las serpientes marinas. Si bien los reptiles carecen formalmente de músculo diafragma, en los cocodrilos existe una ventilación pulmonar mediante aspiración costal en asociación con una bomba de pistón hepática, siendo un mecanismo derivado utilizando un músculo novel no análogo al diafragma de los mamíferos (véase Brainerd y Owerkowicz 2006; Schachner et al. 2009); por lo tanto, la respiración en las serpientes ocurre por expansión y contracción de la cavidad abdominal a través de los músculos intercostales, los cuales se hallan inervados por neuronas motoras espinales responsables de la recepción e impulso de la actividad respiratoria. El pulmón está profusamente subdividido (multi-cámaras). La presencia de costillas y músculos intercostales en las serpientes y sus parientes, permiten el desarrollo más eficiente de la ventilación respiratoria a diferencia de otros vertebrados ectotérmicos (v. Carvalho y Gonçalves 2011). Adicionalmente, un pequeño porcentaje de oxigeno puede ser absorbido a través de la piel y un porcentaje equivalente a dos o tres veces mayor de dióxido de carbono puede ser excretado por la misma vía. Otro carácter ineluctable de las serpientes es la ausencia de aberturas auditivas externas y tímpano, cuestión que permitió suponer durante mucho tiempo que eran completamente sordas a las vibraciones transmitidas por el aire y/o el suelo. Aun cuando dicha interpretación sea errónea, son escasos los estudios que demuestran en realidad que la serpientes puedan utilizar las vibraciones del sustrato para detectar y localizar sus presas (cf. Hartline 1971; Young 2006; Friedel et al. 2008). No obstante, la existencia de algunos elementos óseos del oído medio e interno, permiten a muchas serpientes Macrostomata captar un estrecho rango de sonidos de baja frecuencia entre 150-600 Hz. Aun así, el sistema auditivo no es marcadamente sensible a los sonidos, ya que se trata de 20 dB menos sensible que el sistema auditivo humano para aquellos sonidos aerotransportados. Estas hondas pasan de la piel (principalmente de la porción posterior de la cabeza) a los músculos para finalmente llegar al oído medio e interno. Así, podemos decir que las serpientes poseen dos sistemas sensoriales que responden a los sonidos transmitidos por el aire y el suelo. Uno envuelve el nervio craneal y el oído interno (sistema auditivo), mientras que el otro requiere una cuerda espinal intacta, originado probablemente por mecanorreceptores de la piel (diseñó somático) y comparativamente menos sensible que el auditivo (véase Hartline 1971). A pesar que el cuerpo de las serpientes se haya totalmente cubierto por escamas epidérmicas, éstas poseen el sentido del tacto bien desarrollado. En efecto, varios estudios histológicos de las escamas de la piel han demostrado la presencia de corpúsculos o

papilas táctiles en scolecophidios, boidos y algunos caenophidios, los cuales pueden funcionar como mecanorreceptores (cf. Jackson 1977; Young y Wallach 1998) y que se hallan en las escamas de la parte anterior de la cabeza, en especial, la escama rostral, primeras supralabiales-infralabiales y escamas geneiales (p. ej., taxones de la tribu Xenodontini, obs. pers. LFE). De hecho, su importancia taxonómica y ecológica ha sido escasamente abordada en nuestro continente (p. ej., miembros Scolecophidia, obs. pers. LFE). Ningún herpetólogo se ha eximido al manipular ciertas serpientes del contenido odorífero liberado por sus glándulas cloacales, pudiendo además encontrarse componentes volátiles en algunas caenophidias (cf. Wood et al. 1995). Si bien estas glándulas se encuentran en ambos sexos, la mayoría de los estudios de morfología comparada han centrado su atención en las glándulas cloacales de las hembras. Hasta ahora, se conocen cuatro posibles roles que tienen las secreciones químicas derivadas de estas glándulas: comunicación intraespecífica, aditivo al fluido seminal, lubricación cloacal y señales de alarma (cf. Siegel et al. 2014). Aunque la existencia de dimorfismo sexual y variación interespecífica ha sido documentada (cf. Greene 1997; Young et al. 1999), su importancia taxonómica y filogenética sigue siendo muy discreta, aun cuando en algunos miembros de serpientes de la tribu "Thamnophiini" puede tener mucha importancia (véase Siegel et al. 2014).

SÍNTESIS BIOECOLÓGICA DE LAS SERPIENTES EN VENEZUELA A pesar que nuestro país posee una importante riqueza en cuanto a serpientes se refiere (4,7% a escala global), muy pocos son los trabajos dedicados al estudio de la biología y/o ecología de una población o una comunidad de serpientes de una región determinada (cf. Test et al. 1966; Silva et al. 1985; Silva y Valdez 1989; Manzanilla et al. 1996; González et al. 2004; Molina et al. 2004). Por tal motivo, solo trataremos algunos aspectos básicos previamente documentados pero discutidos a partir de observaciones personales de campo, visitas a serpentarios o la revisión de material de museos nacionales y extranjeros. Adicionalmente, la información publicada para aquellas poblaciones de serpientes de países vecinos y cuyo rango de distribución abarque nuestro país, también son incluidas en el desarrollo de esta sección (p. ej., Brasil y Colombia). Alimentación Las serpientes son cazadoras extraordinarias que pueden ser incluidas entre los depredadores más eficientes del reino animal, debido fundamentalmente a la capacidad biomecánica de poder alimentarse de grandes presas que tragan enteras. Sin embargo, dicho proceso en los Squamata se debe a las distintas modificaciones evolutivas que han tenido estos organismos en el tiempo y que involucran las mandíbulas (cinética del cráneo), los tejidos blandos, 12

CAPÍTULO I. CONOCIENDO A LAS SERPIENTES el esqueleto y el aparato hiobranquial responsables de la captura de la presa, transporte intraoral y deglución (cf. Kardong et al. 1997; Schwenk 2000; Nishikawa y Schwenk 2002). Si bien es cierto que un número de serpientes ingieren presas que pueden tener un promedio equivalente al 20% de su propio peso, en los caenophidios con colmillos frontales este porcentaje puede incrementarse hasta 50% como máximo, permitiendo a los ofidios ser depredadores muy eficientes y que aprovechan al máximo la energía suministrada por su alimento (Cundall y Greene 2000). Del mismo modo, se ha sugerido que la captura de presas muy grandes puede ser más frecuente en individuos juveniles que en adultos, siendo este un comportamiento conductual relacionado con la disponibilidad de presas (v. Sazima y Martins 1990). Esto podría explicar porque los individuos neonatos y juveniles tienen cabezas proporcionalmente más grandes con respecto a su cuerpo que los individuos adultos. Sin embargo, las especies de porte grande pueden tener una gama más amplia de presas en cuanto a su tamaño que las especies de menor porte (p. ej., Boidae), debido principalmente a la mayor capacidad de apertura bucal. Desde el punto de vista evolutivo, los scolecophidios se alimentan de pequeños invertebrados terrestres-comunitarios (p. ej., isópteros, himenópteros, sus larvas y/o pupas; cf. Smith 1957; Shine y Webb 1990; Martins y Oliveira 1999; Webb et al. 2001; França y Araújo 2006; Colston et al. 2010) y lo hacen de dos maneras. Los tiflópidos y anomalepididos realizan una rápida protracción y retracción de sus dientes mandibulares para llevar sus pequeñas presas a la boca, mientras que los leptotiflópidos consumen algunas presas enteras, que por lo general, exprimen o aprietan el contenido abdominal y descartan el exoesqueleto o eliminan la cabeza de la presa (termitas) e ingieren solo el abdomen (cf. Cundall y Greene 2000; Savage 2002). Para tales tipos de alimentación, los scolecophidios muestran varias características anatómicas y morfológicas generalizadas tales como una caja craneal relativamente rígida, boca ubicada subterminalmente, ángulo del hueso cuadrado ubicado anteriormente, huesos dentarios (mandíbulas) cortos y huesos pterigoides en forma de tablilla (véase Cundall y Greene 2000; Savage 2002; Kley 2006). Al contrario, las serpientes Alethinophidia Macrostomata han desarrollado una serie de características que han evolucionado en función de una gran abertura bucal, de ahí el término Macrostomata (macro= grande y stoma= boca) para especializarse en la deglución de grandes presas. Entre las características más importantes encontramos un incremento en la longitud del hueso mandibular (dentario) y la modificación del tejido blando intermandibular, cuyo objetivo es permitir una mayor elasticidad entre ambas ramas mandibulares. Cundall y Greene (2000) identificaron tres mecanismos utilizados por las serpientes Alethinophidia para disminuir la posibilidad de escape por parte de la presa: (1) utilizando las mandíbulas y dientes para causar daños mecánicos al tejido de la víctima, (2) la inoculación o inyección de veneno para dañar químicamente el tejido 13

y (3) la constricción para evitar la locomoción (escape), respiración y circulación sanguínea. Esta última estrategia (constricción) no solo permite paralizar y matar la presa, sino que también en gran medida, ayuda a proteger a la serpiente de eventuales ataques por parte de la presa, si ésta no enrolla la misma adecuadamente (p. ej., serpientes de la familia Boidae y de la tribu Pseudoboini, v. et Rocha et al. 2014). A igual que sus parientes los saurios, las serpientes son excelentes depredadores que exhiben dos estrategias de búsqueda, captura y subyugación de sus presas, ampliamente reconocidas por empíricos (cf. Huey y Pianka 1981; Perry y Pianka 1997; Martins y Oliveira 1999; Clark 2004a,b; Vitt & Caldwell 2009). Aquellas serpientes que cazan por emboscada o al acecho (sit-and-wait en inglés), por lo que suelen ser animales sedentarios o pocos activos, guiados principalmente por el sentido de la vista, la termo-recepción o la vibración del sustrato (sentido táctil). Usualmente poseen un patrón de coloración críptica (camuflaje), de extrema eficiencia, por lo que invierten poco tiempo y energía en la búsqueda de sus presas. Por otro lado, tenemos a los ofidios que cazan activamente, guiados principalmente por el sentido visual, quimio-sensor o táctil. En el primer caso, podemos incluir a la mayoría de los boidos (v. Rocha-Santos et al. 2014), aunque estos pueden ser cazadores nocturnos activos como en el caso de algunas especies del género Corallus, las cuales se pueden desplazar a través de las ramas de los árboles y arbustos en la búsqueda de presas dormidas (Henderson 2002; Pizzato et al. 2009). Entre tanto, los vipéridos suelen detectar químicamente senderos transitados por pequeños mamíferos, permitiéndole a la serpiente venenosa ubicarse en posición estratégica para la captura de sus presas por emboscada (v. Chiszar et al. 1992; Clark 2004a; Bevelander et al. 2006). Al hacerlo, la serpiente puede percatarse de su presencia a través de la vista, la termo-recepción o la vibración del sustrato, y una vez envenenado, el roedor podría alejarse algunos metros del lugar del ataque (tal situación es variable). Durante la búsqueda de su presa, la serpiente volverá a utilizar el olfato para ubicar la localización exacta del roedor a través del “camino de olor” que deja este durante su trayecto. Este camino puede estar integrado por el “olor” de la orina, el veneno inyectado o las hormonas liberadas en ese momento por parte de la presa. También es probable que el rastro pueda ser ubicado por el calor desprendido por ésta. Aunque muchas especies pueden explotar la amplitud de presas diurnas o nocturnas, lo poco que sabemos de nuestras serpientes es que son mayormente cazadoras activas y en función de su entorno pueden combinar patrones de coloración crípticos y rápidos desplazamientos en la captura de sus presas, tal es el caso de Dendrophidion nuchale que ha sido observada por nosotros activa durante el día pero en actitud de emboscada (cf. Test et al. 1966: 38; obs. pers. MN y LFE). La bimodalidad de caza al acecho y caza activa parece evidente en ensamblajes individuales de especies, aunque no está claramente estudiado en las serpientes (véase Vitt & Caldwell

CAPÍTULO I. CONOCIENDO A LAS SERPIENTES

Figura 8. Dipsas variegata © Manuel Castelaín (adulto). Imagen izquierda comiéndose un caracol durante la noche, en Rancho Grande, P.N. Henri Pittier, estado Aragua, Venezuela. Imagen derecha, mismo individuo reacomodando huesos del cráneo. 2009: 272; Martins y Oliveira 1999: 81). La teoría de caza óptima u "optimal foraging theory" en el idioma anglosajón asume que el comportamiento óptimo es cuando se logra maximizar la ganancia neta, por ende los animales intentan maximizar el consumo de los recursos calóricos al tiempo que minimiza la energía gastada para adquirir tales recursos (v. Perry y Pianka 1997; Cundall y Pattishall 2011). Sin embargo, la alternabilidad o no de estos comportamientos de búsqueda, captura y subyugación pueden responder a diferentes factores, tales como externos (p. ej., disponibilidad de presas, estructura del hábitat, disponibilidad de termorregulación), internos (p. ej., cambios de la dieta por edad, preferencias de la dieta) e históricos (p. ej., características morfológicas, parámetros fisiológicos) (cf. Platt 1989; Lind y Welsh 1994; Perry y Pianka 1997). Un habitante muy común de quebradas en ambientes premontanos por debajo de 500 m de elevación es la ranita de collar Mannophryne spp., la cual suele encontrarse en grandes concentraciones durante la temporada de sequía debido a la escasa humedad y altas temperaturas que imperan durante el día (restricciones ecofisiológicas). En correlación hemos conseguido con mucha frecuencia individuos de Erythrolamprus zweifeli dentro de los escasos pozos repletos de ranitas (obs. pers. LFE en Terepaima, estado Lara). Es muy probable que este sea un comportamiento de caza estacional de la especie, y que fue previamente observado por Test et al. (1966). De modo similar, existen experiencias previas con otras especies que demuestran dicho comportamiento (cf. Platt 1989; Downes 2000; Wasko y Sasa 2012). Otro elemento relevante en el éxito de alimentarse se corresponde con la elección de sitios, es decir, microhábitats óptimos que pueden ser detectados a partir de la base de experiencias previas (aprendizaje) o por medio del rastro de otros individuos detectados químicamente y que fueron previamente su alimento, escogiendo un buen lugar para acechar a sus potenciales presas (Clark 2004b, 2007).

Por ende, estas serpientes exhiben un comportamiento estereotipado luego de haber atacado a la presa, que consiste en la liberación inmediata después del ataque, inmovilización, localización química del rastro, seguimiento y por último deglución (p. ej., vipéridos). Otro componente del puzzle se trata del tiempo donde el animal queda inmóvil después del ataque, ya que el mismo tiene una correlación positiva con respecto al tamaño de la presa al menos en ciertas especies venenosas como Crotalus y Lachesis (véase Clark 2006). En ciertos vipéridos como Bothrops la frecuencia de alimentación es relativamente baja y aunque en promedio se alimentan de presas de mediano tamaño, ocasionalmente capturan grandes presas (Martins et al. 2002). Por su parte, aquellas cazadoras activas como serpientes Colubridae, Dipsadidae, Elapidae y Scolecophidia, se alimentan principalmente de presas inactivas o en todo caso, poco activas (p. ej., Leptophis depredando anfibios nocturnos, v. Nickerson et al. 1978; Siphlophis depredando lagartos diurnos, v. Neto et al. 2013; Imantodes cenchoa alimentándose de saurios diurnos, v. De Sousa et al. 2014). Aunque no es una regla estricta, las especies que depredan al acecho o por emboscada, lo hacen sobre presas relativamente grandes; mientras que las cazadoras activas que suelen ser generalistas, a menudo cazan presas pequeñas o medianas. Nuestro entendimiento actual con relación a este tema sigue siendo limitado si consideramos la diversidad existente de serpientes (3378 spp./sspp., v. Uetz y Hošek 2013), por lo que estudios a futuro podrían arrojar nuevos indicios basados en comparaciones inter o intraespecíficas, y que permitan ampliar nuestra comprensión funcional de los sistemas depredador/presa y rasgos generales de las poblaciones (p. ej., abundancia, cambio ontogenético en la composición de la dieta, entre otros). Inmerso en el concepto de la ecología subyace uno de los aspectos más diversos, complejos y fascinantes de estudio como 14

CAPÍTULO I. CONOCIENDO A LAS SERPIENTES es la alimentación, ya que esta en sí misma tiene implicaciones

presas disponibles en un hábitat particular se consideran generalistas

profundas con relación a las interacciones depredador/presa en los

o eurifágicas (cf. Mushinsky 1987; Vitt & Caldwell 2009). A modo

niveles tróficos, el balance entre consumo y gasto de energía para

de ejemplo, miembros la familia Boidae en nuestro continente se

la sobrevivencia y el éxito reproductivo de las especies, por lo tanto,

consideran generalistas, aunque los ítems de mamíferos predominan

podemos sostener que la dieta puede ser considerada como un

en la mayoría de las especies (cf. Pizzato et al. 2009). Dentro de los

factor clave que afecta potencialmente todos los componentes del

caenophidios sin colmillos frontales, es decir, miembros de las familias

ciclo vital. En este contexto, las serpientes como grupo Squamata

Colubridae y Dipsadidae podemos encontrar diferentes cambios

exhiben un amplio espectro de ítems presas de los cuales pueden

dietéticos, que incluye una gran variedad de vertebrados ectotérmicos

alimentarse en sus diferentes nichos, pudiendo existir diferentes

como lagartos, serpientes, anfisbenias, peces, anfibios, salamandras

niveles o no de especialización (especialistas-generalistas), ontogenia

y cecílidos o vertebrados endotérmicos como aves, murciélagos y

y/o estacionalidad de la dieta. Además puede haber variación inter

mamíferos, por lo que se consideran especies generalistas, tales como

o intraespecífica de las poblaciones a lo largo de su distribución

Anilius scytale, Corallus hortulanus, Drymarchon corais, Oxybelis aeneus,

determinada por el tipo, tamaño y disponibilidad de la presa.

Mastigodryas bifossatus, Philodryas olfersii, Clelia clelia, Hydrodynastes

Las especies que ingieren una muestra aleatoria y amplia de

gigas, Oxyrhopus petolarius, Oxyrhopus vanidicus, Pseudoboa coronata,

Figura 9. (A) Leptophis coeruleodorsus © Manuel Castelaín, alimentándose de una rana platanera adulta (Hypsiboas crepitans), San Juan de Los Morros, estado Guárico; (B) Micrurus dissoleucus © Santos Bazó, individuo adulto alimentándose en cautiverio de una serpiente Ninia atrata. Recientemente Arévalo-Páez et al. (2015) han reportado para este taxón ofiofagia en Epictia goudotii y Leptodeira annulata; (C) Micrurus dissoleucus © Iván Mendoza, individuo colectado en su hábitat que regurgitó un lagarto Cnemidophorus sp., Coro, estado Falcón; (B) Clelia clelia © Luis Merlo, alimentándose de una serpiente de cascabel en cautiverio, Parque del Este, Caracas. 15

CAPÍTULO I. CONOCIENDO A LAS SERPIENTES P. neuwiedii, Phrynonax polylepis, Spilotes pullatus y Spilotes sulphureus (cf. Martins y Oliveira 1999; Alves et al. 2005; Bernarde y Abe 2006; Kok et al. 2006; Marques y Muriel 2007; Leite et al. 2009; Campos et al. 2010; Maschio et al. 2010; Alencar et al. 2013; Gaiarsa et al. 2013; Giraudo et al. 2014; Prudente et al. 2014). Del mismo modo, ocurre con algunas serpientes venenosas de la subfamilia Crotalinae (p. ej., casi todos las miembros de Bothrops poseen una dieta generalista, v. Martins et al. 2002). Aquellas especies que depredan sobre grupos restringidos de animales en porciones específicas con respecto a su disponibilidad son referidas como especialistas o estenofágicas (Mushinsky 1987). A un nivel jerárquico mayor, los scolecophidios se consideran un clado especializado en pequeños invertebrados terrestres-comunitarios, que incluye adultos y sus larvas o pupas, y no se alimentan de vertebrados. Por el contrario, los aletinophidios exhiben una mayor plasticidad ecológica (> uso de microhábitats) por lo que son más diversos en su dieta, aunque entre ellos se han distanciados en repetidas ocasiones durante su historia evolutiva (Colston et al. 2010). De las 181 especies que los autores chequearon, sólo un 20% exhiben un dieta generalista, lo que sugiere una mayor especialización en las serpientes Caenophidia avanzadas. Debido a sus hábitos fosoriales-criptozoicos, las serpientes corales Micrurus y Leptomicrurus (~79 spp., véase Uetz y Hoŝek 2013; Feitosa et al., 2015) exhiben una dieta predominantemente especializada en vertebrados ectotérmicos de cuerpo alargado (véase Roze 1996; Marques y Sazima 1997, Martins y Oliveira 1999; Marques 2002; Maffei et al. 2009; Ávila et al. 2010; Souza et al. 2011), siendo un grupo bastante conservador en cuanto a su hábitat y comportamiento se refiere (conservadurismo de nicho). Aún así, dentro del grupo podemos encontrar especies como M. nattereri y M. surinamensis que se alimentan casi exclusivamente de peces (v. Duellman 1978; Roze 1996; Martins y Oliveira 1999; Campbell & Lamar 2004); mientras que otras exhiben un rango más amplio en su dieta que incluye serpientes, saurios, anfisbaenias, peces, invertebrados como onicóforos y probablemente pequeños endotérmicos (p. ej., Micrurus isozonus, M. dissoleucus [Fig.9B,C], M. hemprichii, M. mipartitus, M. lemniscatus, M. diutius y M. spixii; cf. Roze 1996; Martins y Oliveira 1999; Kok et al. 2003; Silva et al. 2010; Souza et al. 2011). Desde una perspectiva ecomorfológica tanto la familia Colubridae y Dipsadidae han irradiado con éxito casi todos los ecosistemas, ocupando diversos hábitats y con diversos hábitos, sin embargo, entre ellos podemos encontrar grupos altamente especializados en la dieta, tales como: (1) Lissamfagos, que se alimentan casi o exclusivamente de anuros tanto adultos, renacuajos y/o sus huevos, salamandras que son Caudata Scopoli, 1777 y cecílidos que son Gymnophiona Muller, 1831. Dentro de la familia Colubridae tenemos miembros del género Chironius, Leptophis y Dendrophidion que se alimentan casi o totalmente de hílidos (p. ej., Hyla Laurenti, 1768; Hypsiboas Wagler, 1830; Osteocephalus Steindachner, 1862; Trachycephalus

Tschudi, 1838) y leptodactílidos (p. ej., Leptodactylus Fitzinger, 1826; Adenomera Steindachner, 1867), aunque ciertas especies pueden incluir con menos frecuencia salamandras y saurios en su dieta (p. ej., Chironius multiventris, C. scurrulus, C. fuscus, Leptophis ahaetulla) (cf. Dixon et al. 1993; Martins y Oliveira 1999; Albuquerque et al. 2007; Prudente et al. 2007; Albuquerque 2008; Pinto et al. 2008; Rodrigues 2008; Hartmann et al. 2009; Albuquerque y McDiarmid 2010; Nascimento et al. 2013). Igualmente dentro de los xenodontinos (Dipsadidae), el género Xenodon constituido por 11 especies comúnmente llamadas falsas mapanares, son unas serpientes muy peculiares y exclusivas debido a su dieta especializada en anuros bufónidos (p. ej., Rhinella Fitzinger, 1826 anfibios que poseen toxinas), aunque también pueden incluir anuros de la familia Leptodactylidae y rara vez pequeños lagartos terrestres o huevos de anuros (cf. Martins y Oliveira 1999; Marques y Sazima 2004; Mesquita et al. 2013; Céspedez et al. 2014). Debido a la dieta altamente especializada en anuros tóxicos, muchas de estas serpientes suramericanas son potenciales candidatas en secuestrar toxinas como mecanismo defensivo (cf. Savitzky et al. 2012), y que también ocurre en Erythrolamprus poecilogyrus (cf. Alencar y Nascimento 2014). De modo similar, sucede con otras serpientes depredadoras de anfibios como Leptodeira annulata y Erythrolamprus epinephelus que han desarrollado resistencia a las toxinas secretadas por la piel de ciertos bufónidos (Rhinella marina [Linnaeus, 1758]) o anuros altamente tóxicos de los géneros Dendrobates Wagler, 1830 y Phyllobates Bibron (In Sagra), 1845, en Costa Rica, Panamá y Colombia (Myers et al. 1978; Savage 2002), inclusive se han encontrado serpientes que se alimentan de presas tóxicas, por lo que pueden acumular toxinas en sus tejidos, especialmente en el hígado y en cantidades suficientes como para afectar potenciales depredadores como aves o mamíferos (véase Williams et al. 2004). Un grupo que debe ser testado y considerado como candidato secuestrador de toxinas son los miembros de Thamnodynastes, ya que existen varias especies que incluyen anuros bufónidos en su dieta (p. ej., T. strigatus [Günther, 1858], T. chaquensis Berna & Alvarez, 1993; véase Bernarde et al. 2000; Ruffato et al. 2003; Winkler et al. 2011; Bellini et al. 2014). De hecho, serpientes como Thamnophis Fitzinger, 1843 y Rhabdophis Fitzinger, 1843 exhiben este tipo de adaptación química defensiva, incluso a través glándulas especializadas (cf. Mebs 2001; Hutchinson et al. 2007; Mori et al. 2012). Otro grupo lo constituyen antiguos miembros de Liophis ahora colocados en el género Erythrolamprus (Grazziotin et al. 2012), los cuales en su mayoría exhiben hábitos diurno-terrestre y su depredación por anfibios modernos es altamente frecuente, tal es el caso de Erythrolamprus zweifeli, E. reginae, E. miliaris, E. melanotus, E. epinephelus, E. poecilogyrus y E. torrenicola; aunque algunas especies pueden incluir otros vertebrados ectotérmicos/endotérmicos en su dieta (cf. Michaud y Dixon 1989; Strüssmann y Sazima 1993; Martins y Oliveira 1999; Pinto y Fernandes 2004; Esqueda et al. 2009; Albarelli y Santos-Costa 2010; 16

CAPÍTULO I. CONOCIENDO A LAS SERPIENTES Bernarde y Abe 2010; Krynak 2011; Prieto et al. 2012; Alencar y Nascimento 2014). Del mismo modo, sucede con los miembros del género Thamnodynastes, un grupo ampliamente diversificado en Suramérica y altamente depredador de anfibios, aunque con menos frecuencia pueden incluir en su dieta a otros vertebrados ectotérmicos y endotérmicos, lo que sugiere que estas serpientes podrían ser oportunistas facultativas (cf. Strüssmann y Sazima 1993; Bernarde et al. 2000; Ruffato et al. 2003; Manzanilla y Sánchez 2005; Bellini et al. 2014; Dorigo et al. 2014). (2) Saurófagos, acá podemos encontrar grupos de serpientes especializadas en depredar lagartos arborícolas/semiarborícolas, terrestres, criptozoicos/fosoriales y hasta semiacuáticos (p. ej., Neusticurus o Kentropyx Spix, 1825; v. Martins y Oliveira 1999; Teixeira 2012). Por nombrar algunos dentro de Colubridae, tenemos miembros del género Drymoluber, juveniles de Mastigodryas y Oxybelis que se alimentan de lagartos terrestres (p. ej., Ameiva Linnaeus, 1758, Cnemidophorus Wagler, 1830), aunque ocasionalmente incluyen serpientes, aves y pequeños roedores en su dieta (Martins y Oliveira 1999; W.W. Lamar com. pers. 2006) o Imantodes cenchoa que se alimenta preferentemente de lagartos terrestres-semiarborícolas (De Sousa et al. 2014). En cambio dentro de la tribu Pseudoboini, miembros del géneros Phimophis, Pseudoboa y Siphlophis se especializan en lagartos con hábitos terrestres/arbóreos pero diurnos (p. ej., Teiidos, Iguánidos) y que capturan durante la noche, aunque pueden incluir ocasionalmente aves y pequeños roedores en su dieta (Cunha y Nascimento 1993; Alencar et al. 2013; Gaiarsa et al. 2013; Neto et al. 2013). Otro ejemplo son las falsas corales del género Rhinobothryum, la cuales exhiben una dieta altamente especializada en lagartos (cf. Oliveira y Martins 1998; Martins y Oliveira 1999; Bernarde y Abe 2010; Duarte 2010; Arruda et al. 2015). (3) Malacófagos-Vermifagos, nos referimos a las serpientes cuya dieta esencialmente consiste en gasterópodos del orden pulmonata Cuvier in Blainville, 1814, o de animales invertebrados protóstomos de aspecto vermiforme y cuerpo segmentado en anillos pertenecientes al Phylum Annelida Lamarck (clase Oligochaeta). Dentro de la subfamilia Dipsadinae, miembros de los géneros Dipsas (Fig. 8), Ninia, Plesiodipsas, Sibon, Sibynomorphus Fitzinger, 1843 y Tropidodipsas Günther, 1858 son depredadores especialistas de moluscos gasterópodos con o sin concha, aunque unas pocas especies incluyen en su dieta lombrices y huevos de anuros (cf. Laporta-Ferreira y Salomão 2004; Ray et al. 2012; Torello-Viera et al. 2012; Zaher et al. 2014); mientras que los géneros Adelphicos, Atractus y Geophis exhiben una dieta constituida principalmente por lombrices, aunque cierta especies depredan babosas (cf. Cisnero-Heredia 2005b). Estas serpientes especializadas en moluscos y anélidos poseen glándulas infralabiales bien desarrolladas de tipo seromucosas y secretoras de toxinas que les permiten inmovilizar sus presas (Oliveira et al. 2008). (4) Ictiófagos, nos referimos a las serpientes que tienen preferencias por los peces, especialmente Actinopterygii o peces 17

óseos que habitan tanto ambientes marinos como de agua dulce y salobres. Es evidente que este grupo de serpientes tienen hábitos semiacuáticos-acuáticos, sea casi permanente o de forma temporal. En efecto, miembros de Hydrops depredan peces, especialmente anguilas de río (Synbranchus) al igual que Pseudoeryx, aunque Hydrops martii tiene una dieta más amplia de peces (cf. Strussmann y Sazima 1993; Albuquerque y Camargo 2004; Scartozzoni 2009; Kaefer y Montanarin 2010). Al contrario, miembros de Hydrodynastes pueden consumir distintas presas como crustáceos decápodos, peces, anuros, serpientes y roedores, pero se considera una serpiente que tiene una alta frecuencia de ítems peces. Del mismo modo, ocurre con miembros del género Helicops que tienen preferencias por peces, pero algunas especies pueden tener una dieta variada constituida por peces, lagartos, anfibios y sus renacuajos, por lo que pueden ser consideradas más generalistas que especialistas, tal es el caso de Helicops angulatus (cf. Cunha y Nascimento 1993; Martins y Oliveira 1999; Sturaro y Gomes 2008; Scartozzoni 2009; Teixeira 2012; Marques et al. 2013; Rocha y López-Baucells 2014; W. W. Lamar com. pers. 2006). (5) Artrófagos, acá se incluye un grupo de serpientes pequeñas a moderado tamaño que se alimentan especialmente de artrópodos terrestres-fossoriales como diplópodos (Diplopoda), quilópodos (Chilopoda), insectos (Insecta) y quelicerados (Chelicerata). Uno de los géneros de serpientes neotropicales más diverso es Tantilla (62 spp.), el cual se alimenta exclusivamente de artrópodos como arañas, quilópodos, diplópodos, escorpiones e insectos adultos y/o sus larvas (cf. Marques y Puorto 1998; Cobb 2004; Wilson y MataSilva 2014). Por su parte, Stenorrhina es un grupo de serpientes criptozoicas-semifosoriales más selectivo en su dieta, consistente en arácnidos, insectos (adultos + larvas o pupas) y escorpiones (cf. Savage 2002; Solórzano y Greene 2012). Otro ejemplo en Suramérica de especialización es Pseudablabes agassizii, la cual se alimenta casi exclusivamente de arácnidos y con menos frecuencia de otros artrópodos (véase Marques et al. 2006; Sawaya et al. 2008). (6) Oófago, acá podría incluirse serpientes con una dieta exclusiva por huevos, sea de ectotérmicos (p. ej., anfibios, lagartos) o endotérmicos (p. ej., aves), tal como sucede con Erythrolamprus mertensi que al parecer se alimenta exclusivamente de huevos de pequeños reptiles y con menos frecuencia de moluscos terrestres (Roze 1964a; obs. pers.). Igualmente Enulius flavitorques se alimenta del contenido de los huevos de pequeños saurios y serpientes, cuya presencia en Venezuela ha sido señalada para la Serranía de Perijá, estado Zulia (v. Manzanilla et al. 1999; Savage 2002). Por su parte, varias especies de Urotheca exhiben una significativa frecuencia en el consumo de huevos de anuros, lagartos y salamandras, aunque también pueden incluir los adultos (véase Myers 1974). Similarmente, Drepanoides anomalus (Jan, 1863) y Rhachidelus brazili Boulenger, 1908 son especialistas en huevos de lagartos y huevos de aves (cf. Alencar et al. 2013). También algunos caenophidios

CAPÍTULO I. CONOCIENDO A LAS SERPIENTES como las serpientes de los géneros Erythrolamprus (antiguos Liophis) y Leptodeira pueden consumir huevos de anfibios de manera ocasional. Por otro lado, existen especies que siendo generalistas pueden consumir huevos de aves como Drymarchon corais, Epicrates maurus y Phrynonax polylepis, lo que sugiere que estas serpientes son oportunistas (cf. Greene 1997; Martins y Oliveira 1999; CisneroHeredia 2005c; Bernarde y Abe 2010). No obstante, Queiroz y Rodríguez-Robles (2006) creen que una serpiente pueda convertirse en un comedora de huevo si su dieta incluye previamente los animales que ponen los huevos (p. ej., aves); aun así, enfatizaron que el origen conductual pudiera estar limitado por la naturaleza de la vía evolutiva para tal especialización. Entonces, el comportamiento oportunista de ciertas especies podría ser una ventaja selectiva a la especialización de la dieta, aunque la explotación final de tal recurso dependería de su disponibilidad y distribución. (7) Endotermofagos, aquellas serpientes cuya frecuencia en la dieta tienen como preferencia vertebrados endotérmicos terrestres y voladores (mamíferos como roedores y murciélagos y aves). A pesar que muchas serpientes generalistas incluyen dentro de su dieta a estos animales de sangre caliente, existen algunas que son especializadas, tal como sucede con Lampropeltis andensiana, Mussurana quimi (Franco, Marques & Puorto, 1997), Oxyrhopus clarathus Duméril, Bibron & Dúmeril, 1854; O. gubei Hoge & Romano, 1977; Lachesis muta y Corallus caninus (cf. Martins y Oliveira 1999; Navarrete y Rodríguez 2003; Monteiro et al. 2006; Pizzato et al. 2009; Alencar et al. 2013). Aunque miembros del género Crotalus (>39 spp.) pueden mostrar variación ontogenética en la dieta, gran parte de las especies tienen una alta preferencia por depredar endotérmicos (p. ej., mamíferos); igualmente ocurre con los miembros del género Bothrops (cf. Martins et al. 2002). Aunque la depredación de murciélagos por serpientes parece ser un comportamiento más bien oportunista, algunos datos sugieren que ciertas serpientes de hábitos semi-arbóreos pueden ser depredadores más frecuentes de estos endotérmicos voladores (p. ej., Boidos; cf. Esbérard y Vrcibradic 2007). (8) Ofiófagos, es una forma especializada de alimentación de las serpientes que depredan serpientes, aun cuando algunas de estas especies se especializan en depredar serpientes con colmillos frontales, es decir, venenosas (p. ej., Micrurus, Bothrops, Crotalus y Porthidium). No obstante, este tipo de alimentación especializada suele ser difícil de comparar debido a que muchas especies generalistas pueden alimentarse de serpientes (p. ej., Clelia clelia, Boiruna maculata [Boulenger, 1896], Drymarchon corais, Erythrolamprus bizona, E. aesculapii, Echinanthera spp., Mastigodryas boddaerti, M. bifossatus, Philodryas patagoniensis [Girad, 1858], Pseudoboa coronata, P. neuwiedii; véase Marques y Pourto 1992; Martins y Oliveira 1999; Pinto y Lema 2002; Marques y Sazima 2004; Balestrin y Di-Bernardo 2005; Hartmann y Marques 2005; Marques y Muriel 2007; Mesquita et al. 2013; Prudente et al. 2014). Aun así, hay ciertos grupos

que han sido identificados como potencialmente especialistas o selectivos, que con cierta frecuencia se pueden alimentar de diversas serpientes, incluyendo venenosas a las cuales son inmunes (posible adaptación evolutiva), entre las que destacan especies de los géneros Clelia, Boiruna y Mussurana (Martins y Oliveira 1999; Pinto y Lema 2002; Delia 2009; Oliveira et al. 2011; Alencar et al. 2013; RojasMorales 2013). Por otro lado, tenemos serpientes venenosas que tienen un comportamiento facultativo o no en depredar serpientes. Efectivamente, un número significativo de serpientes corales (~36%, v. Roze 1996), sean Micrurus o Leptomicrurus se alimentan de serpientes (p. ej., M. isozonus, M. dissoleucus, M. lemniscatus, M. paraensis Da Cuhna & Nascimento, 1973; M. albicinctus Amaral, 1925 y Micrurus corallinus [Merrem, 1820]; Roze 1996; Marques y Sazima 1997; Martins y Oliveira 1999; Souza et al. 2011; obs. pers.). Entre tanto, la ofiofagia en los miembros del género Bothrops es aparentemente poco frecuente tal como sucede con B. atrox, B. leucurus Wagler, 1824 y B. jararacussu Lacerda, 1884 (Martins y Oliveira 1999; Marques et al. 2004; Bernarde y Abe 2006; Fagundes et al. 2009). La ontogenia influye directamente sobre diversos aspectos ecológicos, etológicos, fisiológicos y morfo-anatómicos de muchas serpientes (p. ej., selección de microhábitats, estrategias de caza y defensa, termorregulación y actividad; tamaño, regularidad y tipo de presa), pudiendo expandir la dieta a una variedad de recursos disponibles. Sexton (1956-1957) señaló variación ontogenética en Bothrops venezuelensis, cuyos juveniles depredan principalmente ranas y los adultos lo hacen sobre pequeños mamíferos. Aunque muchos miembros de Bothrops son generalistas, estos pueden exhibir una dieta que varía de ectotérmicos a endotérmicos con respecto a los estadios de vida, incluso otros vipéridos como Crotalus prevalece igual situación en la dieta (cf. Martins et al. 2002; Mackessy et al. 2003; Glaudas et al. 2008). Similarmente ocurre en Coluber mentovarius suborbitalis, la cual se alimenta de pequeñas lagartijas durante su estadio juvenil (Gymnophthalmus sp.), mientras los adultos se especializan en depredar roedores (Proechimys sp.) (MN y JM dat. ined.). Es muy probable que serpientes eurifágicas exhiban variación ontogenética, pero el bajo número de juveniles en colecciones y que éstos contengan algún ítem presa en su tracto digestivo, es por el momento una variable que limita nuestra comprensión del tema. De hecho, aspectos geográficos (p. ej., latitud) y climáticos (p. ej., estacionalidad) pueden también influir en la dieta de juveniles y adultos de muchas especies, especialmente caenophidias sin colmillos frontales (p. ej., Drymarchon melanurus, Phimophis guianensis, Pseudoboa neuwiedii, Phrynonax lyoni, Spilotes pullatus y Spilotes sulphureus) todas consideradas por nosotros como generalistas y con variación ontogenética, aunque estudios a futuro son necesarios para una mejor comprensión. A pesar de lo antes expuesto, seguimos teniendo poca información con respecto a su alimentación, por lo que su papel en los 18

CAPÍTULO I. CONOCIENDO A LAS SERPIENTES

ecosistemas como depredadores está distante de ser bien conocido, especialmente en nuestro país donde el escenario actual es muy precario. Por tal razón, este aspecto representa un interesante campo de investigación dentro de los reptiles, en especial las serpientes neotropicales. Comportamiento Defensivo El mantenimiento general de una especie depende de la obtención de energía de su entorno, pudiendo ser la depredación una de esas formas y cuyo axioma constituye motor fundamental de los procesos tróficos dentro de una comunidad. Opuesto a éste, el comportamiento anti-predatorio responde a diferentes procesos evolutivos de la conducta social que desarrollan las especies con el fin de reducir las probabilidades de ser presa de otros organismos (interacciones depredador/presa). Visto así, podemos ejemplificar la evolución del color de la presa en relación con la capacidades visuales de los depredadores, siendo esta una relación antagónica para dar forma a la evolución de los rasgos involucrados en tales interacciones (Llaurens et al. 2014) De hecho, diferentes estrategias antipredadoras pueden actuar combinadamente en alguna (s) fase (s) de la depredación (cf. Toledo et al. 2011). Tal como sucede en juveniles de Bothrops, los cuales tienen una cola fuertemente pigmentada que usan para atraer a sus potenciales presas como pequeños ectotérmicos (mimetismo agresivo); sin embargo, cuando el animal se siente en peligro la puede usar también como mecanismo de advertencia (ruido aposemático generado por el roce de la cola con el sustrato, mimetismo defensivo), siendo este comportamiento frecuente en otros vipéridos sin accesorio córneo al final de la cola (cf. Chuett et al. 1984; Martins et al. 2002; Rabatsky y Waterman 2005; Reiserer y Schuett 2008; Andrade et al. 2010; Farrel et al. 2011; Jackson y Cross 2013). Bajo este enfoque, entre los reptiles actuales, las serpientes exhiben un amplio repertorio de estrategias defensivas (Greene 1988; Ernts y Zug 1996) y de las cuales, algunas de ellas trataremos (p. ej., excepto venenos y estructuras asociadas, ver Cap. IV). En este particular, la mayoría de las especies si tienen oportunidad, prefieren escapar antes de mostrarse agresivas y defenderse (escape locomotor). A este punto, algunas solo tratan de intimidar mientras que otras demuestran claramente su peligrosidad (señales de advertencia, anuncio arsenal biológico de protección). Entre las más obvias estrategias anti-predatorias que se presentan entre los ofidios, se encuentra el ataque y la mordida, que está presente en muchas especies, aunque esto no siempre ocurre, por lo que estos animales han desarrollado innumerables tácticas defensivas. Aunque el ataque directo suele ser común en muchas especies, normalmente se menciona la palabra agresiva con respecto a animales que se defienden vigorosamente cuando están asustados o acorralados, de manera que, en general, las serpientes atacan solo cuando es estrictamente necesario y si se sienten amenazadas. 19

• Camuflaje-Cripsis: aun cuando persiste de cierta manera un debate abierto con respecto a lo términos (p. ej., mimetismo puede ser definido como el opuesto de cripsis, ya que éste es ruido y mimetismo es señal; véase Grim 2013), acá aceptamos "camuflaje" como término amplio, para referirse a todas las formas de ocultamiento, incluyendo aquellas estrategias que permitan prevenir la detección ("cripsis") y aquellas que evadan su reconocimiento (p. ej., farsa o hacerse pasar por algo). Por lo tanto, varias formas de camuflaje pueden ser incluidas bajo el término cripsis, tales como correspondencia de fondo y coloración disruptiva (cf. Steven y Merilaita 2009a,b; Stevens y Cuthill 2006; Stevens y Merilaita 2011; Troscianko et al. 2013). En efecto, la coloración disruptiva es un juego de marcas que crean el aspecto de bordes falsos y límites, y que dificulta la detección o el reconocimiento de un objeto, o parte de un objeto, el contorno verdadero y la forma (Stevens 2007; Stevens y Merilaita 2009a). Por su parte, la correspondencia de color en cripsis es casi siempre solo un componente de la estrategia para la supervivencia, ya que la adopción de patrones muy específicos en el comportamiento y la actividad son necesarios para una cripsis efectiva (Brakefield 2003). Cripsis (del griego cryptus= lo oculto o escondido) se refiere a la capacidad que tiene un animal para pasar desapercibido en su entorno natural. Sin embargo, este concepto puede ser dividido en diferentes estrategias de alcance que impiden la detección como correspondencia de fondo, auto-sombra de ocultamiento, sombreado obliterante, coloración disruptiva, camuflaje fusiónpárpadeo, marcas de distracción, transparencia y plateado (Steven y Merilaita 2009b, 2011). Además, este tipo de comportamiento viene acompañado por la inmovilidad corporal del individuo, por lo que puede ser altamente eficiente para evitar depredadores que se orientan visualmente. Diversos son los ejemplos que podemos conseguir entre las serpientes, tal como sucede en los boidos, en los colúbridos y dipsadidos como Atractus, Chironius, Coluber, Dipsas, Dendrophidion, Drymobius, Drymoluber, Helicops, Imantodes, Erythrolamprus (antiguos Liophis y Umbrivaga), Leptophis, Leptodeira, Mastigodryas, Oxybelis, Philodryas, Phimophis, Phrynonax, Urotheca, Sibon, Spilotes, Thamnodynastes y todos los vipéridos (Fig. 10C,D). De modo combinado, diversos animales han evolucionado de tal forma que se asemejan visualmente a su entorno, utilizando para ello algún tipo natural de camuflaje que pueda coincidir con el color y la textura de los alrededores (coloración críptica) y/o romper el esquema visual del propio animal (coloración disruptiva). En este particular, una de las más extrañas y más interesantes tácticas defensivas es la exhibida por las serpientes popularmente llamadas “bejucas” (Oxybelis aeneus y O. fulgidus), que en situación de peligro (p. ej., presencia humana) realizan movimientos laterales suaves imitando la cinética de una rama inducida por el viento (cf. Greene 1988; obs. pers). Igualmente ocurre con Philodryas argentea y Spilotes sulphureus (v. Martins 1996), que al combinarse su figura corporal y patrón de coloración, la hacen fácilmente pasar desapercibida en la naturaleza.

CAPÍTULO I. CONOCIENDO A LAS SERPIENTES Dentro del camuflaje visual, la máscara o farsa hace que el reconocimiento sea impedido por semejanza a un objeto carente de interés, tal como una hoja o palo (imitación de objetos inanimados). No obstante, dicho término se ha utilizado en el pasado como sinónimo de correspondencia de fondo, pero en realidad es otra forma de ocultamiento (cf. Steven y Merialita 2009b; Skelhorn et al. 2010; Nelson 2014). Sazima y Abe (1991) señalaron que Somophis rhinostoma y Oxyrhopus gubei exhiben este tipo de camuflaje defensivo al sur de Brasil. Por su parte, Martins (1996) señaló este patrón en varias serpientes caenophidias suramericanas (p. ej., Corallus hortulanus, Chironius fuscus, Dendophidion dendrophis, Drymoluber dichrous, Mastigodryas boddaerti, Philodryas argentea, entre otras). • Aposematismo-Mimetismo: Desde su descubrimiento, mimetismo antidepredador y color de advertencia han sido usado como un simple y atractivo ejemplo de la selección natural en acción. No obstante, ambos pueden ser discutido desde tres puntos de vistas diferentes: uno tradicional basado en la historia natural, otro desde la percepción de la dinámica evolutiva y el último analizando el comportamiento del depredador (cf. Joron y Mallet 1999). Poulton (1890) fue el primero en acuñar la expresión "aposemática" para referirse a la defensa pasiva basada en la combinación de colores muy vivos como señal de advertencia para potenciales depredadores, aunque Wallace fue el primero en desarrollar la idea como hipótesis evolutiva en respuesta a una pregunta de Darwin, cuatro años antes de la publicación de Bates sobre mimetismo. En ciertos grupos de organismos, potencialmente peligrosos, se utilizan colores aposemáticos (p. ej., anfibios modernos como dendrobátidos y salamandras, en reptiles como las corales). Por lo tanto, la defensa pasiva consiste en mecanismos protectores que no requieren activación, sino que forman parte de la anatomía del animal. Se ha señalado que la coloración aposemática compuesta por un patrón anillado como ocurre con las corales (y con las falsas corales también), sirve de coloración críptica (camuflaje) cuando el individuo se desplaza, principalmente durante movimientos rápidos a corta distancia, en donde los anillos o bandas transversales generan disrupción visual, especialmente en áreas boscosas y sombreadas (cf. Pough 1988). Aunque estrictamente no se considera aposemático, un buen ejemplo de coloración disruptiva se presenta en los juveniles de Mastigodryas boddaerti, M. pleei y Drymoluber spp., los cuales exhiben un patrón de bandas transversales a diferencia de los adultos (ontogenia). Particularmente este patrón representa una ventaja mimética ante el ataque de depredadores visuales (p. ej. aves) y es probable que juegue un papel directo en la frecuencia de perdida de la cola en los individuos juveniles de estos taxones, siendo este último un comportamiento anti-predatorio más frecuente en los adultos (cf. Brodie 1993; Allen et al. 2013; Costa et al. 2014b; Titcomb et al. 2014). Opuesto al aposematismo, el concepto de imitación se refiere

a la capacidad de los seres vivos para adaptar su color, forma del cuerpo y/o comportamiento bajo la influencia del entorno natural como estrategia para evitar depredadores y sobrevivir a sus diversos mecanismos de engaño (concepto definido por Bates 1862 como mimetismo Batesiano). Por ende, la coloración mimética (mimus= imitar) o mimetismo Batesiano consiste en la imitación por parte de especies inofensivas o poco peligrosas a las verdaderamente serpientes venenosas (p. ej., corales o mapanares), tal como sucede con las falsas corales de los géneros Anilius, algunas Atractus (Fig. 11A), Clelia (juveniles), Erythrolamprus ((Fig. 11B), Hydrops, Hydrodynastes, Lampropeltis (Fig. 11C), Oxyrhopus (Fig. 11E,D), Pseudoboa (juveniles), Siphlophis, Rhinobothryum (Fig. 11C) y Tantilla, y las falsas mapanares de los géneros Dipsas, Leptodeira, Phrynonax (juveniles), Sibon y Xenodon (cf. Greene y McDiarmid 1981; Greene 1988; Sazima y Abe 1991; Martins 1996; Greene y McDiarmid 2005; Tozzeti et al. 2009). De éstas, se calcula que ~20% de la ofidiofauna venezolana pueden ser identificadas como falsas corales y/o falsas mapanares. Es importante señalar que el mimetismo no solo puede ocurrir en el patrón y el color, sino probablemente también ocurra como resultado de los combates entre individuos durante la época de apareamiento (v. Bonnet et al. 1998; Lourdais al., 2006). Actualmente las relaciones aposematismo-mimetismo pueden ocurrir en varias formas y que no todos los fenómenos están bien comprendidos, inclusive muchas falsas corales (p. ej., Oxyrhopus) presentan anomalías en su coloración que pueden afectar su imitación y hacerlas más propensas al ataque de depredadores (Fig. 12). La detección de mimestismo de vipéridos en serpientes Colubroidea es más difícil de evaluar que el mimetismo de las corales, debido a la dificultad de separar la convergencia entre cripsis y mimetismo (Wüster et al. 2004). Por otro lado, Greene y McDiarmid (2005: 203) señalaron su preocupación con relación a la dificultad de poder identificar correctamente algunos patrones miméticos de ciertas especies de Centroamérica (p. ej., Scaphiodontophis). Particularmente, tenemos la misma duda con respecto a una falsa coral endémica de Venezuela, nos referimos a Oxyrhopus doliatus, la cual posee un patrón dorsal mixto que imita a dos serpientes corales (Micrurus mipartitus rozei y M. isozonus) (v. Esqueda et al. 2008), siendo además simpátrica con ambas. Si bien es claro que este patrón de coloración corresponde ser un ejemplo típico de mimetismo Batesiano, existen ciertas interrogantes aún sin responder, ¿Podemos identificar este patrón como mimetismo facultativo o más bien representa un estado múltiple de mimetismo protector y mimetismo agresivo? El mimetismo facultativo es un fenómeno único y poco común dentro del reino animal, se refiere a la capacidad de imitar un número de especies diferentes (cf. Cheney et al. 2007; Canfield y Pierce 2010). Por su parte, el mimetismo agresivo se refiere a la capacidad que tiene un depredador de manipular indirectamente el comportamiento de su presa a través de señales (cf. Jackson y Cross 2013). Así, el género 20

CAPÍTULO I. CONOCIENDO A LAS SERPIENTES Oxyrhopus está constituido por 14 especies, principalmente de hábitos nocturno-terrestre y que se alimentan mayormente de mamíferos y lagartos, aunque exhiben ontogenia (cf. Alencar et al. 2013). Entre tanto, Micrurus exhibe una alimentación especializada en vertebrados ectotérmicos elongados. Es posible que adultos de O. doliatus use el patrón de coloración para acercarse con facilidad a sus potenciales presas (mamíferos), ya que éstos podrían a través de experiencias previas ver a las serpientes corales como no peligrosas. De momento es un solo una idea que podría demostrar que estas serpientes pueden combinar estrategias depredadoras y anti-depredadoras asociadas al patrón de coloración. De hecho, la constricción también puede funcionar como estrategia de caza y defensa (p. ej., Boidos, Colúbridos y Dipsadidos). Otro fenómeno curioso se refiere a la dieta de Micrurus, ya que al parecer la ofiofagia ocurre más frecuentemente en serpientes cuyo patrón de coloración carece de anillos (p. ej., coloración uniforme, manchas o líneas a lo largo del cuerpo; M. dissoleucus y M. isozonus, obs. pers. LFE). En contraste al mimetismo Batesiano, el mimetismo Mülleriano se fundamenta en que dos o más especies con características aversivas se parecen entre sí. Por la tanto, al menos dos criterios debe ser operativos para considerar al existencia de dicho patrón en un organismo: el primero se refiere al tipo de señal que debe ser similar y el otro, referido a una distribución solapada con respecto al territorio de los depredadores. Entre el grupo, especies de serpientes consideradas venenosas como Micrurus y varios vipéridos suramericanos (Crotalinae) exhiben este comportamiento. Aunque la semejanza de estas serpientes es obvia, es posible que simplemente sean el reflejo de afinidades filogenéticas (cf. Greene y McDiarmid 1981; Martins 1996). Como es el caso de Micrurus dissoleucus/ Micrurus isozonus, Micrurus frontalis/Micrurus lemniscatus y Micrurus dumerilii/Micrurus lemniscatus diutius, las cuales exhiben patrones de coloración que puede cambiar en una o ambas especies venenosas, siendo además simpátricas (cf. Roze 1996; Marques 2002; Greene y McDiarmid 2005; obs. per. LFE). • Postura de Protección: aquellas serpientes que no logran escapar en primera instancia, buscan inmediatamente enrollarse formando una bola más o menos regular con el cuerpo, permitiendo así la protección de la cabeza (cf. Greene 1988). Básicamente esta táctica ha sido observada principalmente en boidos neotropicales como Eunectes murinus, E. notaeus (Cope, 1862), Epicrates maurus (Fig.13), Corallus hortulanus y C. ruschenbergerii; mientras que parece ser poco común en otros caenophidios avanzados, excepto por la falsa coral Siphlophis cervinus (cf. Dirksen et al. 1998; Martins 1996; Martins y Oliveira 1999; obs. pers. MN). Por su parte, esconder la cabeza bajo una porción del cuerpo o el cuerpo entero, sin formar una masa esférica, puede ser observado en Anilius, Atractus, Dipsas, Pseudoeryx, Micrurus, Bothrops y Crotalus durissus (cf. Martins y Oliveira 1999; MN obs. pers.). En Anilius, algunas Atractus, Micrurus y Leptomicrurus este comportamiento puede ir acompañado de 21

elevación de la cola (véase Martins et al. 2008), y en el caso de los dos últimas serpientes venenosas puede presentarse elevación pero con aplanamiento (Fig.14). • Escape secundario: si la serpiente no lograr escapar durante la huida y es capturada y/o manipulada, la misma puede hacer una rotación rápida del cuerpo sobre su propio eje. Esta conducta puede ser observada en ciertos ofidios Colubridae y Dipsadidae, tales como Chironius, Coluber, Dendrophidion, Drymoluber, Helicops, Imantodes, Mastigodryas, Oxybelis y Siphlophis compressus (cf. Martins 1996; Martins y Oliveira 1999; Roberto 2011; MN obs. pers.). Otra estrategia defensiva altamente efectiva y usada por varios reptiles es la ruptura de la cola para escapar de sus depredadores (no exclusiva de este grupo, véase Alibardi 2010). Dentro del ámbito herpetológico el término usado es "Urotomía", para referirse a todos los tipos de ruptura caudal que ocurren en muchos reptiles Lepidosauria (véase Slowinski y Savage 1995; Savage y Slowinski 1996). La autotomía caudal es el quiebre o rotura de la cola al nivel intravertebral y de forma voluntaria, ocurriendo además la regeneración del apéndice perdido, el cual puede ser recuperado rápidamente en muchas especies de lagartos (Meyer et al. 2002), aunque la perdida frecuente de la cola acarrea costes significativos que pudieran reducir directamente la supervivencia (cf. Bateman y Fleming 2009). Entre los reptiles, esta conducta defensiva es muy común en varios clados de lagartos (p. ej., Gekkonidae y Scincidae) y Tuátara (Sphenodon sp.). Por su parte, la pseudoautotomía se refiere a la ruptura caudal de manera intervertebral, sin que exista separación espontánea ni regeneración. Hasta ahora dos condiciones son conocidas, la pseudoautotomia especializada donde existe una organización del tejido que facilita la rotura, pudiendo ocurrir en cualquier parte de su longitud y con la base de la cola delgada (p. ej., miembros del orden Caudata o serpientes de los géneros Enulius, Scaphiodontophis y Urotheca, cf. Savage y Crother 1989; Slowinski y Savage 1995; Savage 2002). Entre tanto, la pseudoautotomía no especializada carece de esa organización, teniendo colas de longitudes moderadas a largas y frágiles, y con la base gruesa (p. ej., serpientes de los géneros Mastigodryas, Dendrophidion, Drymobius, Drymoluber, cf. Cadle 2010, 2012; Hoogmoed y Ávila-Pires 2011; Dourado et al. 2013; Costa et al. 2014a). Durante la revisión de material museístico hemos detectado varios especímenes con la cola mutilada, sugerente de una posible pseudoautotomía intervetebral no especializada (Mastigodryas boddaerti dunni, AMNH R-108743; Urotheca multilineata, EBRG 2555 y Erythrolamprus zweifeli, ANSP 5510, FMNH 17834). • Apariencia-Amenaza: este comportamiento consiste en tratar de parecer más grandes o agresivas de lo que realmente son, producto de inflarse el cuerpo como bien sucede con algunas especies caenophidias sin colmillos frontales, como Erythrolamprus (antiguos Liophis), Dendrophidion dendrophis, Xenodon rabdocephalus, Phrynonax lyoni (Fig. 15A), Spilotes pullatus (Fig.15B) y Spilotes

CAPÍTULO I. CONOCIENDO A LAS SERPIENTES

Figura 10. Estrategias anti-predatorias: Bothrops venezuelensis © Manuel Castelaín, posada de día sobre la hoja, en Rancho Grande, 1150 msnm, Parque Nacional Henri Pittier, estado Aragua (A); Erythrolamprus zweifeli © Diego Flores, serpiente terrestre que se esconde debajo de troncos y rocas en el bosque premontano (B) y Bothrops colombiensis, dos individuos descansando cerca de una quebrada en el bosque nublado de la Cordillera de la Costa, ambos muestran la gran versatilidad de camuflaje o cripsis, típico de este género venenoso (C,D). sulphureus (cf. Martins 1996; Martins y Oliveira 1999; Martins et al.

los cinco géneros que componen este linaje se encuentran en

2008; obs. pers.). En el caso de los miembros de Spilotes, suele ser

Venezuela (Lystrophis fue sinonimizado a Xenodon por Zaher et

combinada con una postura en forma de S sobre el tercio anterior

al. 2009). No obstante, este comportamiento ocurre de manera

del cuerpo y una abertura moderada de la boca, incluso puede haber

independiente en Anilius, Atractus, Helicops, Hydrodynastes,

ruido aposemático (obs. pers. LFE).

Oxyrhopus, Xenopholis scalaris y algunas corales del género Micrurus

Otra estrategia es el aplanamiento lateral que consiste en Inflar

(véase Myers 1986; Sazima y Abe 1991; Martins y Oliveira 1999; Vitt

la garganta y la región cervical, observado hasta ahora en Philodryas

& Caldwell 2009; MN obs. pers.). Por su parte, una postura similar fue

viridissima (cf. Marques 1999; Martins y Oliveira 1999; Marques et al.

notada en un individuo adulto de Pseudoeryx plicatilis (MN obs. pers.).

2001). Contrariamente, el aplastamiento horizontal o dorso-ventral

La amenaza o intimidación por abertura bucal puede ocurrir

del cuello se da por abertura lateral de las costillas (generalmente

en Chironius, Leptophis, Oxybelis, Phrynonax (MN y LFE obs. pers.)

cervicales) y ocurre a lo largo del cuerpo, especialmente el tercio

(Fig.15C,D) y Philodryas viridissima (cf. Marques 1999; Marques et

anterior. Ha sido observado en los miembros de la tribu Xenodontini

al. 2001; MN dat. ined.), aunque en esta última puede haber otro

como Erythrolamprus y Xenodon (16A,B,C,D,E) (cf. Martins 1996;

método defensivo de modo combinado (v. Marques et al. 2006).

Tozzeti et al. 2009) y en la tribu Tachymenini como Thamnodynastes

Por otro lado, el aumento del tamaño de la cabeza o triangulación

(Fig.12F). Myers (1986) sugirió que este comportamiento defensivo

por levantamiento y extensión lateral de la articulación cuadrado-

podría ser un carácter sinapomórfico de la tribu Xenodontini, donde

mandibular, ocurre de manera amplia en los miembros de la tribu 22

CAPÍTULO I. CONOCIENDO A LAS SERPIENTES

Figura 11. Distintos patrones miméticos a las corales verdaderas: Atractus erythromelas, adulto procedente de Ejido, estado Mérida, exhibe un patrón bicolor de anillos incompletos (A), Erythrolamprus bizona © Manuel Castelaín, con un patrón dorsal tricolor de anillos completos (B), Lampropeltis andesiana © Santos Bazó, adulto procedente de Escuque, estado Trujillo, con el patrón dorsal tricolor de anillos completos (C); Rhinobothryum bovallii, colectado en la Sierra de Perijá, estado Zulia, el cual exhibe patrón tricolor tipo mónada (D); Oxyrhopus petolarius, aunque se considera una especie polimórfica, por lo general exhibe un patrón bicolor de anillos incompletos (E) y Oxrhopus doliatus y Micrurus isozonus © Pietro Battiston, ambos individuos adultos sin localidad definida. la coral exhibe un patrón tricolor tipo tríadas, mientras que la falsa coral tiene un patrón bicolor en el tercio anterior y luego un patrón tricolor tipo mónada pero sin anillos completos (F). 23

CAPÍTULO II. SISTEMÁTICA DE LAS SERPIENTES Hydrophis platurus (Linnaeus, 1766) (Zulia).

TAXONES que requieren una revisión A FUTURO Familia Aniliidae: Anilius spp. Familia Colubridae: Lampropeltis andesiana, Mastigodryas boddaerti, Mastigodryas pleei, Oxybelis aeneus, Phimophis guianensis, Spilotes pullatus, Stenorrhina degenhardtii y Tantilla melanocephala, Tantilla semicincta. Familia Dipsadidae (Dipsadinae): Atractus fuliginosus, Atractus major, Atractus tamessari, Atractus vittatus, Dipsas latifrontalis, Dipsas variegata, Leptodeira annulata y Sibon nebulata. Familia Dipsadidae (Xenodontinae): Erythrolamprus bizona, Erythrolamprus breviceps, Erythrolamprus cobella, Erythrolamprus melanotus, Erythrolamprus mertensi, Erythrolamprus reginae, Helicops angulatus, Helicops hogei, Hydrops triangularis, Ninia atrata y Thamnodynastes spp. Familia Elapidae: Micrurus dissoleucus, Micrurus dumerilii, Micrurus lemniscatus diutius y Micrurus psyches. Familia Viperidae: Bothrops colombiensis, Bothrops isabelae, Bothrops venezuelensis, Crotalus durissus y Porthidium lansbergii. Familia Anomalepididae: 79 °

71 °

63 °

55 °

47 °

Liotyphlops albirostris y Helmintophis flavoterminatus. Familia Leptotyphlopidae: Epictia fallax y Epictia albifrons; Trilepida affinis y Trilepida macrolepis. Familia Typhlopidae: Amerotyphlops reticulatus. Estas especies por razones taxonómicas y su distribución geográfica requieren urgentemente una evaluación. Varios son los probables escenarios a futuro: descripción de varias nuevas especies y/o cambios taxonómicos. Al día de hoy la existencia de regiones en el país que aún no han sido inventariadas o escasamente exploradas son una realidad ineluctable (p. ej., Cordillera de Mérida, Sistema montañoso LaraFalcón y Pantepui), y sin duda, es el mejor indicio para pensar en una interesante ofidiofauna, compleja, diversa y esperando ser descubierta.

39 °

79 °

5°

3°

11 °

63 °

55 °

47 °

39 °

11 °

19 °

27 °

35 °

43 °

48 °

71 °

48 °

Mapa 62. Datos geográficos de algunas especies en Suramérica cuya distribución está relativamente cercana a los límites fronterizos con Venezuela. (A) Atractus alphosehogei (círculo blanco), A. schach (equis negra), A. surucucu (rombo punto negro), Bothrocophias hyoprora (círculo numeral dos), Dipsas pakaraima (triángulo negro), Drepanoides anomalus (cruz negra), Hydrophis platurus (círculo numeral tres), Mastigodryas moratoi (cuadrado blanco), Micrurus filiformis (círculo numeral uno), Micrurus pacaraimae (triángulo negro abajo), Taeniophallus nicagus (estrella negra). (B) Amerotyphlops minusquamus (círculo numeral tres), Apostolepis niceofoi (equis negra), Atractus poeppigi (triángulo blanco), A. latifrons (rombo punto negro), A. punctiventris (círculo numeral dos), A. snethlageae (cruz negra), Micrurus everyi (punto blanco), Taeniophallus brevirostris (círculo numeral uno) y Thalesius viridis (círculo negro). , 301

CAPÍTULO III PATRONES ECOGEOGRÁFICOS Y ESTATUS DE CONSERVACIÓN Luis Felipe Esqueda González & Enrique La Marca

PATRONES ECOGEOGRÁFICOS Y CONSERVACIÓN

SINOPSIS GEOGRÁFICA Y ECOLÓGICA DE VENEZUELA La República Bolivariana de Venezuela está ubicada al norte de América del Sur, entre los paralelos 00°45’ y 15°40’ de Latitud Norte y entre los meridianos 59°45’ y 73°25’ de Longitud Oeste, y enmarcada dentro de la región Neotropical (Morrone 2014). Posee una superficie continental e insular de 916.445 km2, de los cuales 915.169 km² corresponden al territorio continental y 1.276 km2 a los territorios insulares (p. ej., archipiélago de los Monjes, archipiélago de las Aves, archipiélago de los Roques, Isla de Margarita, Cubagua y Coche), lo que no incluye 98.500 km² de plataforma continental. Limita por el norte con la República Dominicana, Antillas Neerlandesas y Estados Unidos (Puerto Rico e Islas Vírgenes Estadounidenses); por el este con Francia (Martinica y Guadalupe), Trinidad-Tobago y Guyana (superficie fronteriza 743 Km); por el sur con Colombia y Brasil (superficie fronteriza 2.199 Km), y por el oeste con Colombia (2.219 Km). Administrativamente, es un estado federal constituido por un Distrito Capital (antiguamente Distrito Federal), veintitrés estados y 72 dependencias federales constituidas por las numerosas islas marítimas no integradas en el territorio de un estado, así como aquellas que se formen aguas abajo de jurisdicción venezolana. Diversos esquemas de clasificación ecológica y biogeográfica han sido propuestos para Venezuela, aunque los mismos exhiben una disparidad notable entre sí debido a los criterios usados (p. ej., fisiográficos, variables climáticas, elementos bióticos como flora o fauna y áreas de endemismo), por lo que no pueden ser homologables en muchos de los casos (Viloria 2005). Eisenberg y Redford (1979) definieron siete regiones biogeográficas para Venezuela basados en la topografía (relieve), el clima y la vegetación. Dinerstein et al. (1995) propusieron un sistema de eco-regiones de América Latina y el Caribe, las cuales fueron determinadas de acuerdo con sus principales tipos de ecosistemas, principales tipos de hábitats y biorregiones24. Huber (1997) propuso una clasificación fisiográfica modificada, con respecto a la empleada para la elaboración del Mapa de Vegetación hecho por Huber (1988), y subdividiendo a Venezuela en tres niveles (y sus respectivas subdiviciones): Región (4), Subregión (16) y Sector (23). Entre tanto, MARN (2000) usando ciertas variables tales como la flora, altitud, temperatura, precipitación anual, y si era un entorno continental o marino, definió 10 biorregiones, tres marítimas y siete continentales (v. et. MARN et al. 2001) (Mapa 63). Por otro lado, Chacón-Moreno et al. (2013) propusieron una nueva metodología de clasificación de la cobertura de la tierra bajo un enfoque ecológico estructurado en tres niveles (ecorregiones, paisajes ecológicos y ecosistemas), siendo también homologable a otros sistemas de clasificación. 24 Ecorregión.- Es un ensamblaje geográficamente definido, constituido por comunidades naturales que: (a) comparten la gran mayoría de las especies y dinámica ecológica; (b) tiene condiciones ambientales similares y (c) sus interacciones ecológicas son críticas 303

para su persistencia a largo plazo. Biorregión.- Es un grupo de ecorregiones geográficamente relacionadas que comparten una historia biogeográfica similar y por lo tanto tienen una gran afinidad en sus niveles taxonómicos superiores (es decir, géneros y familias). Ambos términos fueron definidos por Dinerstein et al. (1995). Por otro lado, Chacón-Moreno et al. (2013) definieron Ecorregión "como un área grande de la tierra o de agua que contiene un conjunto ensamblado de comunidades naturales geográficamente distintiva que: a) comparten una gran mayoría de especies y una dinámica ecológica; b) comparten condiciones ambientales similares, y c) interactúan ecológicamente de manera crítica para su persistencia a largo plazo". Biorregión Depresión del Lago de Maracaibo Reseña descriptiva.- Ocurre en la región noroccidental del país entre los 70°30' y 73°24' de Longitud Oeste y 8°22' y 11°51' de Latitud Norte, extendiéndose sobre las grandes planicies coluvioaluviales, disectadas por diferentes cursos de ríos procedentes de la sierra de Perijá al oeste y la Cordillera de Mérida al sur y este. Igualmente la depresión del Lago de Maracaibo presenta áreas de piedemonte al noroeste del estado Mérida y tierras bajas al sureste de la Serranía de Perijá. Existe un contraste marcado entre la parte norte de la cuenca con un clima seco y caliente, y la parte sur con un clima húmedo y caliente, por tanto, el régimen pluviométrico puede ser árido a semiárido (precipitaciones medias anuales entre 200-890 mm) y subhúmedo a superhúmedo (con precipitaciones >2500 mm, en promedio varía entre 1400-1800 mm). Administrativamente se encuentra en los estados Zulia, Mérida y Trujillo. Caracterización Fitogeográfica.- Se puede encontrar cardonales y espinares o llamados también arbustales espinosos, bosques siempreverdes al norte del río Orinoco, bosques ribereños, bosques semideciduos, bosques de pantano, pequeñas extensiones de sabanas-herbazales y manglares. Gradiente altitudinal.- 0-500 msnm. Áreas Protegidas (ABRAE).- 3.206, 8 Km2. Regionalización según Morrone (2014).- Subregión Brasileña, Domino Pacífico y Provincia Guajira. Población.- La mayor influencia corresponde al estado Zulia, con una población Urbana de 2.749.522 habitantes y Rural de 234.157 habitantes (INE 2001). Extensión Geográfica.- Ocupa una superficie de 76.650 Km2. Biorregión Insular Reseña descriptiva.- Se compone de 314 zonas territoriales, tales como la Isla de Margarita, Isla de Coche e Isla de Cubagua (conforman el estado Nueva Esparta) y 311 cayos restantes, islotes e islas pequeñas que constituyen las Dependencias Federales. Algunas de estas islas se agrupan en archipiélagos como Los Roques, Los Frailes, Los Testigos, Los Hermanos, y Las Aves, entre otros. La isla de Patos es la única dependencia federal en el Océano Atlántico, siendo el resto perteneciente al Mar Caribe.

PATRONES ECOGEOGRÁFICOS Y CONSERVACIÓN

Caracterización Fitogeográfica.- La mayor parte de las zonas insulares se caracteriza por manglares, vegetación xerófita, bosques deciduos y semideciduos. Por su parte, los bosques nublados están claramente restringidos hacia la Isla de Margarita (Cerro Copey, cf. Enrech y Madriz 1998, Ataroff 2001, Ataroff y García 2013). Gradiente altitudinal.- El relieve está representado por tierras bajas costeras, de topografía suavemente ondulada, con alturas máximas de 200 msnm (por lo general <70 m.), excepto la Isla de Margarita (estado Nueva Esparta) que puede ser dividida en dos regiones: la occidental que comprende la Península de Macanao, extendiéndose desde el nivel del mar hasta unos 50-200 m., aunque exhibe una fila de cerros como San Francisco y Macanao que alcanzan 760 m de altitud (v. González et al. 2001). Entre tanto, la porción oriental de la isla se extiende desde el nivel de mar hasta unos 600 metros, aunque el cerro Copey alcanza una altitud en la cima de 930 metros. Áreas Protegidas (ABRAE).- 2.541,3 km2. Regionalización según Morrone 2014.- Subregión Brasileña, Domino Pacífico, Provincias Venezolana y Guajira. Población.- 438.709 habitantes (INE 2001). Extensión Geográfica.- 1.492 km2. Biorregión Los Andes Reseña descriptiva.- Lo que conocemos como Los Andes de Venezuela es el segmento más septentrional del gran sistema cordillerano suramericano, que comprende en un sentido más amplio el Macizo de Tamá (estado Táchira), la Serranía de Perijá (estado Zulia) y la Cordillera de Mérida (estados Apure, Táchira, Mérida y Trujillo; Barinas, Portuguesa y Lara). La mayor extensión corresponde a la Cordillera de Mérida que va desde la frontera en el estado Táchira hasta la depresión de Barquisimeto en el estado Lara, por lo que constituye una unidad geomorfológicamente heterogénea y compleja, determinada por una vertiente lacustre, una vertiente llanera y áreas intramontanas. Acá se presentan las mayores altitudes de país y donde la vegetación típica conocida como "Páramo" se extiende hasta los 4.700 msnm. EI régimen climático varía no solo según la altitud y exposición, sino que también presenta anomalías locales en algunos valles intra-andinos (p. ej., valles del río Chama, río Motatán, o en la zona de Lobatera). Generalmente la pluviosidad es elevada, especialmente en las vertientes orientales a altitud media y alta (pisos montano y altimontano). Caracterización Fitogeográfica.- El ramal norte venezolano que corresponde a la Serranía de Perijá (Fig. 382) recibe elevadas precipitaciones, especialmente hacia los pisos superiores, donde se observa también una faja de nieblas orográficas frecuentes durante la mayor parte del año. Tres pisos altitérmicos son claramente definidos (piedemontano, montano y altimontano). Los dos primeros se caracterizan por densas formaciones boscosas (bosques ombrófilos basimontanos estacionales y bosques ombrófilos submontanos a montanos y siempreverdes), mientras que en el piso superior

predominan los ecosistemas arbustivos y herbáceos abiertos de tipo páramo. Contrariamente, la Cordillera de Mérida presenta grandes variaciones de precipitación y temperatura debido a las diferencias altitudinales que generan, a su vez, una mayor cantidad de climas. Debido a esta particularidad bioclimática podemos encontrar diferentes pisos ecológicos (v. Ataroff y Sarmiento 2003, 2004). En las vertientes húmedas, el piso basal entre 200-800 metros de elevación es dominado por los bosques siempreverdes submontanos o "selva húmeda submontana" (Fig. 385), posteriormente aparece el bosque semicaducifolio andino o "selva semicaducifoilia montana" (Fig. 384) que se extiende hasta los 1700 m de elevación; luego tenemos el piso montano dominado por el bosque nublado andino o "selva nublada" (Fig. 383) que se extiende entre los 1700-3000 m; finalmente aparece el páramo andino en el piso superior entre 3000 a 4300 m de elevación. Entre tanto, hacia la vertiente seca entre los 500-1800 m aparece en arbustal espinoso, luego el bosque siempreverde seco montano entre 1600-2700 y finalmente el páramo andino a partir de los 2700 m de elevación. Gradiente altitudinal.- Podría decirse que ocurre desde los 200 metros hasta casi los 5.000 metros de elevación (Pico Bolívar 4980 msnm). Áreas Protegidas (ABRAE).- 12.554 Km2. Regionalización según Morrone (2014).- Zona de Transición Suramericana, Provincia Páramo. Población.- Urbana 4.214.618 habs. y Rural 1.008.545 habs. (INE 2001). Extensión Geográfica.- 40.000 Km2. Biorregión Sistema de Colinas Lara-Falcón Reseña descriptiva.- Situado entre la Cordillera de Mérida y la Cordillera de la Costa fue una de las últimas áreas en emerger del mar. El relieve se distingue por la presencia de un conjunto de lomas, colinas y montañas bajas (Fig. 386), alternadas por grandes valles transversales que varían entre 100-1300 msnm, con la excepción de ciertas cumbres que superan los 1500 metros (Cerro Galicia 1600 m, Cerro Socopó 1571 m y Cerro Cerrón 1990 m). En líneas generales, el clima del sistema montañoso es seco y un régimen pluviométrico de tipo árido a semiárido entre 300-1000 mm anuales, excepto valles costeros y en el oeste de la biorregión que puede oscilar entre 12001800 mm. La temperatura media anual oscila entre 20°C y 28°C., pudiendo estar sujeta a un régimen macrotérmico a submesotérmico. En su límite noroccidental existen todavía serranías prácticamente inexploradas desde el punto de vista biológico. Administrativamente ocurre en los estados Lara, Falcón y Yaracuy. Caracterización Fitogeográfica.- La vegetación que predomina el paisaje está constituida por cardonales-espinares, arbustalesmatorrales (xerófilos), bosques deciduos y semideciduos. En cambio hacia las cumbres de las montañas de mayor elevación (p. ej., Sierra de San Luis) ocurre una vegetación más densa correspondiente al 304

PATRONES ECOGEOGRÁFICOS Y CONSERVACIÓN

bosque nublado costero. Gradiente altitudinal.- 10-1990 msnm. Áreas Protegidas (ABRAE).- 891,5 Km2 Regionalización según Morrone (2014).- Subregión Brasileña, Dominio Pacífico, Provincias Guajira y Venezolana. Población.- Urbana 2.286.725 hab. y Rural 528.927 hab (INE 2001) Extensión Geográfica.- 52.000 Km2. Biorregión Costera Continental Reseña descriptiva.- Las costas venezolanas pueden ser diferenciadas en costas altas y costas bajas, con elevada temperatura y baja precipitación anual y con una salinidad elevada hacia la franja costera. Administrativamente ocurre en los estados Zulia, Falcón, Yaracuy, Carabobo, Aragua, Vargas, Anzoátegui, Sucre, Monagas; Delta Amacuro y Bolívar. Caracterización Fitogeográfica.- La vegetación costera caribeña corresponde esencialmente a cardonales-espinares, vegetación herbácea de litoral y manglares, en un ambiente netamente xérico (Fig. 381). Gradiente altitudinal.- Desde el nivel del mar hasta los 100 m de elevación. Áreas Protegidas (ABRAE).- 10.783,7 Km2. Regionalización según Morrone (2014).- Subregión Brasileña, Dominio Pacífico y Provincias Guajira, Sabana y Venezolana. Población.- 4.227.451 hab (INE 2001). Extensión Geográfica.- Se extiende 2.467 Km en el Caribe + 700 Km correspondiente al lago de Maracaibo y 1.417 Km correspondiente al borde Atlántico. En total suman 4.584 Km de línea costera. Biorregión Cordillera de la Costa Reseña descriptiva.- Este sistema montañoso se encuentra entre las coordenadas los 9°35’ de Latitud Norte, en las estribaciones meridionales de la cadena del Interior, y los 10°45’ de Latitud Norte, en el Cabo Tres Puntas. Por el norte limita con el Mar Caribe y por el sur con los Llanos. La Depresión de Unare y la Fosa de Cariaco lo dividen en dos tramos: (1) Porción central, que se inicia con el Macizo de Nirgua al oeste y se extiende hasta la depresión de Unare en el este. Sus mayores elevaciones son la Silla de Caracas (2.640 metros), El Ávila (2.159 metros, actualmente "Warairarepano") y el Pico Naiguatá (2.765 metros); mientras que el tramo oriental, se extiende desde la depresión de Unare hasta el océano Atlántico en el estado Sucre, y tiene su mayor elevación en el Pico Turimiquire (2.595 metros). Por otro lado, la depresión del Lago de Valencia, la depresión de Barlovento, el golfo de Cariaco y la depresión CamponaCasanay, dividen igualmente la Cordillera en dos cadenas: la cadena del litoral al norte y la cadena del interior al sur. La cadena del litoral, ubicada en el tramo central, va paralela al mar, de tal manera que la llanura costera y la plataforma continental son muy estrechas, lo que ha originado la formación de costas altas. En cambio que la cadena 305

del interior ocurre una faja montañosa meridional, que comienza a elevarse hacia el sur de la depresión del Lago de Valencia y termina cerca de Caripito al oeste. Los factores marítimo, continental y topográfico influencian profundamente las variables meteorológicas (temperatura, humedad, etc.), lo que origina una gran variedad de tipos climáticos, que van desde semiáridos a muy húmedos y de muy cálidos a fríos. De ahí que las vertientes septentrionales son generalmente más húmedas que las meridionales, aunque entre los 1000 a 2000 m de altitud se hace frecuente la formación de nieblas orográficas. La precipitación puede ser unimodal o bimodal y varía bastante de acuerdo al sotavento o barlovento (llueve prácticamente todo el año y alcanza valores >2500 mm). Hacia el piso premontano puede variar entre 900-1000 mm anuales, mientras que la franja costera exhibe una precipitación <600 mm/año. Administrativamente, la biorregión ocurre en los estados Yaracuy, Carabobo, Aragua, Guárico, Miranda, Anzoátegui, Sucre y Monagas. Caracterización Fitogeográfica.- La zonificación altitudinal en las montañas de la Cordillera de la Costa difiere notablemente entre las dos vertientes (Fig. 387). En la vertiente norte, que recibe constantemente las masas de aire húmedo de los vientos alisios, se observa un piso piemontano entre los 0 y 300/400 msnm, caracterizado por bosques tropófilos basimontanos, caducifolios; luego un piso montano diferenciado en una faja submontana entre los 300/400 y los 1200 msnm, aproximadamente, con bosques ombrófilos semicaducifolios y subsiempreverdes, y una faja montana con bosques nublados siempreverdes entre los 1200 y 1800/2100 msnm, y finalmente una faja altimontana con vegetación arbustiva (subpáramo) por encima de los 2200 msnm de elevación. En las vertientes meridionales, más secas, el piso piemontano sube hasta elevaciones de 800 m aproximadamente; ahí predominan bosques y matorrales tropófilos caducifolios (Fig. 388). En el piso montano, que se extiende de los 800 msnm hasta las cumbres a 1500/1800 msnm, aproximadamente, predominan los bosques ombrófilos subsiempreverdes y siempreverdes. Gradiente altitudinal.- 0-2765 msnm. Áreas Protegidas (ABRAE).- 5.380,13 Km2. Regionalización según Morrone (2014).- Subregión Brasileña, Dominio Pacífico y Provincia Venezolana. Población.- Urbana 8.847.423 Habs. y Rural 714.502 Habs. Extensión Geográfica.- 40.000 Km2. Biorregión Deltaica del Río Orinoco Reseña descriptiva.-. Incluye ecosistemas de las planicies aluviales recientes. En el delta del Orinoco se pueden distinguir varios paisajes locales: delta superior (estacionalmente inundado), delta medio (inundación temporal prolongada) y delta inferior (inundación permanente). El régimen pluviométrico varía entre 2500 y 1500 mm anuales (gradiente decreciente en dirección este-oeste). Ocurre en las

PATRONES ECOGEOGRÁFICOS Y CONSERVACIÓN

tierras bajas de los estados Sucre, Monagas y Delta Amacuro (noreste del río Orinoco). Caracterización Fitogeográfica.- Está constituido por bosques deciduos, bosques semideciduos, bosques de pantano, bosques ribereños, palmares, sabanas abiertas y sabanas arbustivas y/o arboladas. Gradiente altitudinal.- Oscila entre 0-200 msnm. Áreas Protegidas (ABRAE).- 5.380,13 Km2 Regionalización según Morrone (2014).- Subregión Brasileña, Dominio Pacífico, Provincia Sabana. Población.- Urbana 692.927 hab. y Rural 143.766 hab (INE 2001). Extensión Geográfica.- 32.000 Km2. Biorregión Los Llanos Reseña descriptiva.- Es una extensa superficie de relieve casi plano. No se trata de una planicie uniforme, puesto que presentan algunos accidentes fisiográficos, como mesas, galeras, ondulaciones, médanos, bancos y esteros (Fig. 389). Se trata de las tierras más jóvenes del país en su mayor parte formadas durante el Cuaternario y aún hoy, debido al hundimiento de la cuenca del Apure, se continúa depositando sedimentos aportados por los ríos que descienden de la Cordillera. Los Llanos han sido clasificados en altos y bajos. Comprende la vegetación de las amplias llanuras sedimentarias y aluviales que se extienden entre Los Andes al oeste, la Cordillera de la Costa al norte y el macizo Guayanés al sur (Fig. 303). El régimen térmico es marcadamente macrotérmico en toda la región (>24°C). El régimen pluviométrico muestra un gradiente en progresivo aumento desde el noreste (precipitación media anual de 1000 mm en el sureste de Monagas) hacia el suroeste (precipitación media anual de 2000 mm en el río Meta, Apure meridional). El régimen climático es típicamente biestacional con una fuerte alternancia entre período seco y período lluvioso. Ocurre en los estados Apure, Barinas, Portuguesa, Cojedes, Guárico, Anzoátegui y Monagas. Caracterización Fitogeográfica.- La vegetación predominante es de sabana, luego tenemos bosques de galería (ribereños), palmares y semicaducifolios. Las condiciones edáficas y régimen hídrico del suelo son determinantes en la distribución y cobertura de la vegetación natural como sucede con los ecosistemas de sabana (p. ej., sabana arbolada, sabana arbustiva, sabana abierta, sabana con palma). Gradiente altitudinal.- Las alturas oscilan entre los 50 y 500 metros sobre el nivel del mar. Áreas Protegidas (ABRAE).- 15.851, 18 Km2. Regionalización según Morrone (2014).- Subregión Brasileña, Dominio Pacífico y Provincia Sabana. Población.- Urbana 3.071.938 hab. y Rural 733.877 hab (INE 2001). Extensión Geográfica.- 280.000 Km2.

Biorregión Guayana Reseña descriptiva.- Situada al sur del Orinoco, esta inmensa región que cubre casi la mitad del país (45,6% del territorio nacional). Presenta una gran variedad de paisajes y relieves, tales como montañas, altiplanicies (tepuyes), piedemontes, lomas, penillanuras, valles y planicies (Figs. 390-02). Debido a sus caracterísiticas climatológicas puede ser dividida en varias subregiones: (1) Sistema de colinas piemontanas del escudo Guayanés. Es muy heterogénea en cuanto a su vegetación. Cubre la franja entre el borde noroccidental del escudo Guayanés y el río Orinoco, desde la desembocadura del río Sipapo hasta la boca del río Caura. Comprende en su parte inferior las cuencas de los ríos Caura y Paragua, del bajo río Caroní y del río Cuyuní. Además, incluye la sierra de Imataca y la altiplanicie de Nuria. Pertenece al piso climático macrotérmico, a excepción de las cumbres de las colinas que raras veces alcanzan los 800/1000 msnm, donde rige un clima submesotérmico; (2) Penillanura Caura-Paragua. Ocupa las cuencas medias de los ríos Paragua y Caura en el centro del estado Bolívar, siendo delimitada en el norte por el cerro Guaiquinima, en el este por el valle del río Caroní y la serranía Chaco-tepui, en el sur por una secuencia de macizos Ichún, Guanacoco, Sarisariñama y Jaua, y en el oeste por las serranías Uasadi, Maigualida y Nichare. Toda la zona se encuentra entre los 200 y 400 msnm, en zona macrotérmica (>24°C) y recibe una precipitación media anual muy alta (entre 2500 mm en el noreste y más de 4000 mm en el suroeste) con pocas fluctuaciones estacionales; (3) Penillanura del Casiquiare-Alto Orinoco (Fig. 304). Comprende las tierras bajas de la cuenca del río Ventuari, así como las penillanuras del alto Orinoco, Casiquiare y río Negro. Se distinguen dos tipos principales de planicies, una llanura de alteración suavemente ondulada y una llanura de erosión y acumulación. En la subregión, enteramente comprendida en el piso macrotérmico, se observan dos gradientes pluviométricos, uno norte- sur donde la precipitación media anual aumenta desde 2000 a 4000 mm; y otro este-oeste en la mitad meridional del área, con precipitación media anual aumentando desde 1800 a 4000 mm. El régimen climático es biestacional, mientras que este se torna más uniforme hacia el sur; (4) Montañas del macizo Guayanés (Pantepui). Es la subregión montañosa de mayor extensión en el país, formando en gran parte la frontera con Brasil. La altitud mayor de 3014 msnm es alcanzada en el cerro La Neblina, en el extremo sur del país. El paisaje característico son las montañas tabulares (“tepuyes”), constituidas por areniscas precámbricas de la formación Roraima y que alcanzan altitudes promedio de 1500-2500 msnm (v. Berry y Riina 1995). También existen montañas graníticas de gran altitud y desarrollo, como la sierra de Maigualida o la serranía Tapirapecó. Las condiciones climáticas son muy variadas, pero en todo caso el clima es de tipo lluvioso húmedo. La zonificación altitudinal de las montañas del escudo Guayanés es muy compleja y aún poco documentada. Esta Biorregión ocurre en los estados Amazonas y Bolívar. Caracterización Fitogeográfica.- Tanto el piso macrotérmico referido 306

PATRONES ECOGEOGRÁFICOS Y CONSERVACIÓN

a la tierras bajas de la Guayana venezolana como el piso mesotérmico (piedemonte de las serranía del Escudo Guayanés) está constituido fundamentalmente por bosques húmedos o siempreverdes (279.938 Km2, véase Oliveira-Miranda et al. 2010; Aymard 2011, 2013). Por su parte, la vegetación de las montañas del Escudo Guayanés (Figs. 390-92) se dispone en secuencia ascendente de fajas altitudinales: la faja basimontana, entre 0 y 800 msnm, constituidas mayormente por laderas inferiores de las montañas donde predominan

Mapa 63. Biorregiones de Venezuela. Fuente: MARN (2001). 307

primordialmente bosques ombrófilos macrotérmicos siempreverdes y algunas extensiones de sabanas graminosas y arbustales macrotérmicos; la faja montana baja, entre 800 y 1500 msnm, predominan los bosques ombrófilos submesotérmicos siempreverdes, alternando localmente con vegetación de sabana y arbustales; la faja montana entre 800 y 1.500 msnm, donde predominan los bosques mesotérmicos (nublados) y bosques tepuyanos y la faja alto-tepuyana situada por encima de los 1800 msnm, con bosques achaparrados en

PATRONES ECOGEOGRÁFICOS Y CONSERVACIÓN

Mapa 64. Representación de las formaciones vegetales de Venezuela. Hecho por Huber & Oliveira-Miranda (2010), con el permiso de los autores.

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PATRONES ECOGEOGRÁFICOS Y CONSERVACIÓN

Figura 381. Vegetación típica del litoral costero. Puerto Cruz, estado Vargas. Foto © Manuel Castelaín.

Figura 382. Bosque siempreverde premontano de la Serranía de Perijá, estado Zulia. Foto © Marco Natera Mumaw.

Figura 383. Bosque nublado andino de la Cordillera de Mérida, estado Mérida. Foto © Enrique La Marca.

Figura 384. Bosque semicaducifolio montano andino, cercanías de

Figura 385. Bosques submontano vertiente andina-llanera de la

Figura 386. Paisaje típico de Colinas bajas Lara-Falcón, entre

Cordillera de Mérida, estado Zulia. Foto © Manuel Castelaín.

Mirirmire y Píritu, estado Falcón. Foto © Manuel Castelaín. 309

Santas Cruz de Mora, estado Táchira. Foto © Enrique La Marca.

PATRONES ECOGEOGRÁFICOS Y CONSERVACIÓN

Figura 387. Paisaje de sabana, bosque siempreverde y nublado en la Cordillera de la Costa, estado Carabobo. Foto © Manuel Guerreiro.

Figura 388. Bosque deciduo vertiente sur del Cerro Platillón,

Figura 389. Paisaje de sabana arbolada y bosque ribereño, cerca

Figura 390. Bosque siempreverde al sur del río Orinoco, estado Bolívar. Foto © Marco Natera Mumaw.

del río Cinaruco, estado Apure. Foto © Manuel Castelaín.

Figura 391. Vegetación de ladera, típica de los Tepuyes, estado Bolívar. Foto © Marco Natera Mumaw.

estado Guárico. Foto © Marco Natera Mumaw.

Figura 392. Ejemplo de vegetación sobre la cumbre de los tepuyes, estado Bolivar. Foto © Marco Natera Mumaw. 310

PATRONES ECOGEOGRÁFICOS Y CONSERVACIÓN

depresiones, arbustales tepuyanos, sabanas tepuyanas y vegetación litófita (véase Huber 1987, 1988). Gradiente altitudinal.- En líneas generales se pueden distinguir tres grandes unidades fisiográficas, una zona piemontana (colinas y vertientes inferiores) entre 0 y 400 msnm; una zona montana (vertientes, altiplanicies intermedias), entre 400 y 1500 msnm y una zona tepuyana (vertientes superiores, farallones, cumbres altotepuyanas) entre los 1500 y 3000 msnm. Áreas Protegidas (ABRAE).- 97.118,15 Km2 Regionalización según Morrone (2014).- Subregión Brasileña, Dominio Brasileño Boreal, Provincias Emerí, Tierras Bajas de la Guayana, Pantepui y Roraima. Población.- Urbana 1.192.235 hab. y Rural 93.075 hab (INE 2001). Extensión Geográfica.- Aproximadamente 425.000 Km2. Composición y Ensamblaje de las Serpientes Marco teórico Es bien conocido que Venezuela forma parte del grupo de países conocidos como “megadiversos” (MARN 2001, Aguilera et al. 2003; La Marca 2003; La Marca 2012), albergando en su territorio al menos dos áreas con alto grado de endemismo “Hotspots” (Myers et al. 2000). Así, las serpientes como clado exhiben una importante riqueza y endemismo, especialmente en la región Neotropical. Además, la aplicación de estudios sobre diversidad pueden proporcionar información para la investigación en diversas áreas temáticas (p. ej., Ecología, Sistemática y Biogeografía), por ende son esenciales para la identificación de áreas cuya conservación debe ser prioritaria. A diferencia de los anfibios, los reptiles y en especial las serpientes han sido bajo nuestra percepción pobremente estudiados, siendo su diversidad subestimada si la comparamos con otros países limítrofes tales como Colombia >270 spp./sspp. (Lynch 2012) o Brasil >400 spp./sspp. (Bérnils y Costa 2012; Costa y Bérnils 2014). De hecho, hace más de una década que no se actualizaba su conocimiento en el país. Es cierto que listas de chequeo y revisiones de algunos grupos se han dado durante los últimos años (p. ej., Rivas et al. 2012), pero un proyecto que abordara de modo preliminar múltiples temáticas no había sido planteado. El capítulo está constituido por dos secciones: primeramente se evalúa el estado del conocimiento de los patrones espaciales de la diversidad de especies/subespecies en el país, analizando para ello patrones en sus componentes de riqueza a escala nacional (regiones biogeográficas o biorregiones), regional (entidades territoriales, conformadas por 23 estados y un distrito capital) y de vegetación (Unidades Ecológicas correspondientes a formaciones vegetales), que buscan testar la riqueza de especies de una comunidad particular (diversidad alfa) y el grado de cambio o reemplazo en la composición de especies entre diferentes comunidades en un paisaje determinado (diversidad beta). De las 10 biorregiones propuestas por el MARN 311

(op. cit.), ocho fueron evaluadas con respecto a su ofidiofauna; similarmente ocurre con las Unidades Ecológicas (Huber & Alarcón 1988 y Huber & Oliveira-Miranda 2010, véase Mapa 64). Entre tanto, la segunda parte del capítulo tiene por finalidad evaluar el estatus de conservación de las serpientes en el país, a través de una serie de criterios o descriptores. Distribución Geográfica, Fisiográfica y Altitudinal Un total de 214 spp./sspp. son reconocidas actualmente en el país (5,7% de la diversidad global, v. Pincheira et al. 2013), agrupadas en nueve Familias (Anomalepididae: 3 spp./sspp., Leptotyphlopidae: 8 spp./sspp., Typhlopidae: 3 spp./sspp., Aniliidae: 1 spp./sspp., Boidae: 7 spp./sspp., Colubridae: 41 spp./sspp., Dipsadidae, subfamilia Dipsadinae: 49 spp./sspp., Dipsadidae, subfamilia Xenodontinae: 66 spp./sspp., Elapidae: 17 spp./sspp. y Viperidae: 19 spp./sspp.) y 56 Géneros. Los grupos más diversos son Chironius (9 spp./sspp.), Atractus (31 spp./sspp.), Erythrolamprus (24 spp./sspp.), Thamnodynastes (10 spp./sspp.), Oxyrhopus (6 spp./sspp.), Dipsas (7 spp./sspp.), Micrurus (16 spp./sspp.) y Bothrops (10 spp./sspp.). Por su parte, 58 spp./sspp. son endémicas (Tabla 6). La ocurrencia de las especies por biorregiones (escala nacional) permite identificar claramente dos patrones en cuanto a riqueza y endemismo se refiere (Tabla 2), donde la mayor diversidad ocurre al sur del río Orinoco (Biorregión de Guayana, con el 61,7%), mientras que al norte del río Orinoco el endemismo es el descriptor determinante, siendo las biorregiones Los Andes (44% spp./sspp.), Cordillera de la Costa (29,3% spp./sspp.) y Sistema de Colinas Lara-Falcón (17,2% spp./sspp.), las más relevantes. Ahora bien, si comparamos el endemismo a través del Coeficiente de Similitud Biogeográfica [2*C/(N1+N2)] dado por Duellman (1990), tenemos que CSB Biorregiones Los Andes y Guayana= 0,095, CSB Biorregiones Cordillera de los Andes y Cordillera de la Costa= 0,372, CSB Biorregiones Cordillera de los Andes y Sistema de Colinas LaraFalcón= 0,333 y CSB Biorregiones Sistema de Colinas Lara-Falcón y Cordillera de la Costa= 0,519. Del mismo modo, la riqueza de especies muestra una tendencia similar en cuanto al relevamiento de especies donde las biorregiones Los Andes, Sistema de Colina Lara-Falcón y Cordillera de la Costa en su tramo central exhiben mayor similitud (>0,5), en comparación a la Biorregión de Guayana. La dicotomía detectada entre la riqueza de especies y el endemismo se debe primordialmente a dos clados de serpientes Dipsadidae, Atractus (31 spp./sspp., donde el 93,5% ocurre al norte del río Orinoco) y Thamnodynastes (6 spp./sspp., donde el 83,3% ocurre al sur del río Orinoco). En cuanto a la composición de especies por entidades territoriales esta revela que la mayor diversidad de serpientes ocurre en los estados Bolívar (51,4% spp./sspp.) y Amazonas (46,7% spp./sspp.); luego tenemos un segundo bloque constituido por Aragua, Carabobo, Distrito Capital, Falcón, Mérida, Monagas, Sucre, Trujillo y Zulia cuya

CAPÍTULO IV VENENOS, ESTRUCTURAS ASOCIADAS Y PROFILAXIS

Luis Felipe Esqueda González Santos Bazó & Marco Natera Mumaw

CAPÍTULO IV. VENENOS OFÍDICOS, ESTRUCTURAS ASOCIADAS Y PROFILAXIS

SINOPSIS DEL VENENO La evolución, composición, variación y funcionalidad de los venenos en las serpientes, así como las estructuras asociadas responsables de su inoculación y/o inyección, son uno de los tópicos más fascinantes de este grupo animal. Incluso, hoy en día representa un tema de discusión mundial en la medicina moderna, que diverge en dos enfoques: biotecnológico, producción de medicamentos extraídos a partir del veneno de serpientes y fisiopatológico, visto como un problema de salud pública. Similarmente a la biología sistemática de este grupo, la toxinología ha tenido un avance importante en los últimos años generando por defecto un debate abierto con respecto al uso de ciertos términos y estructuras asociadas, tales como "veneno, glándula de veneno, glándula de Duvernoy, aparato dentario, veneno, toxina, serpiente venenosa y Toxicofera" (v. Fry et al. 2003; Fry et al. 2006; Fry et al. 2009a,b; Fry et al. 2012; Kardong 2012b; Weinstein et al. 2012, 2014; Jackson et al. 2012; Nelsen et al. 2014; Fry et al. 2015).

Lagrimal

Nasal

Glándula de Harder

Premaxillar

Glándula de Duvernoy

Supralabial

Posterior Agulis Oris Palatino

Lingual

Mandibular

Sublingual Infralabial

Figura 401. Glándulas orales en las serpientes. Modificado por nosotros, con permisos. Previamente referido por Kovach (1978), Kardong (2002) y Weinstein et al. (2010).

Al igual que otros Squamata, las serpientes poseen una gran variedad de glándulas distribuidas alrededor de la cavidad oral (Fig. 401), cuyas secreciones son diversas pero sus funciones no han sido aún estudiadas plenamente, incluso su grado de poli-funcionalidad ni tampoco su morfología y valoración taxonómica (cf. Taub 1967; Kardong 1980; Kardong 1982; Jansen 1983; Payne 1994; Salomão y Laporta-Ferreira 1994; Kardong 1996; Rehorek 1997; Hill y Mackessy 2000; Kardong 2002; Underwood (2002); Oliveira et al. 2008; Lima y Prudente 2009; Fry et al. 2013; Oliveira et al. 2013; Zaher et al. 2014b). Hasta ahora, ninguna serpiente posee todas las glándulas

descritas, aunque varias pueden ser observadas en la mayoría de las especies o en todas (p. ej., supralabial, infralabial y nasal), o en algunos taxones puede estar reducida (Dipsas, Zaher et al. 2014b). Según Taub (1966) pueden ser divididas en glándulas no orales (Harder y nasal) y orales (infralabial, supralabial, sublingual, Duvernoy, veneno, entre otras). Tanto la glándula de Duvernoy (Colubridae y Dipsadidae) como la glándula de Veneno (Viperidae, Elapidae y Atractaspidinae Gunther, 1858) son las principales glándulas que producen secreciones serosas, ricas en proteínas, y que permiten facilitar la captura de sus presas mediante su inoculación y/o inyección25. La glándula Duvernoy cuando se encuentra presente (véase Tabla 8), constituye un par de glándulas situadas detrás del ojo (una a cada lado), sobre la región temporal. En algunas especies, existen músculos estriados de la mandíbula que se insertan en la glándula, pero en su mayoría, dichos músculos no establecen un vínculo tan directo, por lo que se ha considerado un "sistema de baja presión". Éstos pueden abultarse y ejercer cierta presión sobre la glándula adyacente, pero no pueden producir un aumento de alta presión súbita dentro de la misma. Sin embargo, bajo el conducto principal proporciona una secreción a baja presión a través de un manguito del epitelio oral que rodea la base del maxilar posterior, que puede transmitir la secreción en o sobre los tejidos de la presa (Kardong 2002). En cuanto a la secreción y su almacenamiento (lumen), el mismo suele ser pequeño o ausente (Taub 1967). Por otro lado, la glándula de Veneno es típica de las serpientes tradicionalmente consideradas "venenosas" (FIg. 402). Las mismas se hayan generalmente rodeadas por músculos estriados especializados de las maxilas, derivados de abductores mandibulares que actúan como compresores durante la mordedura, además poseen un reservorio grande denominado lumen (veneno listo para ser usado), cuyas células excretoras parecen ser estructuralmente y funcionalmente similares a las células de otros tejidos exocrinos hallados en el páncreas, mamarios y glándulas salivares (v. et McCue 2006). En los elápidos, el lumen suele ser más pequeño, la secreción se almacena dentro de la célula y el accesorio de la glándula mucosa anteriormente rodea todo el conducto (véase Kardong 2002), además de poseer un conducto que conecta directamente con el par de colmillos tubulares (proteroglifa y solenoglifa), lo que constituye un "sistema de alta presión". (cf. Haas 1973; Kardong y Lavín-Murcio 1993; Jackson 2003). Tradicionalmente, la glándula de Veneno y Duvernoy se han considerado homólogas, aunque presentan una serie de atributos anatómicos y funcionales claramente distintivos entre ellas (Kardong 1996, 2002). No obstante, una postura diferente ha sugerido que la glándula Duvernoy representa una condición primitiva de la glándula de veneno presente en las serpientes con colmillos frontales, la cual se haya asociada a un sistema de suministro de alta presión (músculos compresores, almacenamiento, lumen, conducto de veneno) y que 338

CAPÍTULO IV. VENENOS OFÍDICOS, ESTRUCTURAS ASOCIADAS Y PROFILAXIS

han evolucionado independientemente en tres ocasiones separadas (Fry et al. 2003; Fry y Wüster 2004; Jackson 2007; Fry et al. 2008; Fry et al. 2009b). Según la información disponible, las serpientes con colmillos frontales (vipéridos, atractaspididos y elápidos) no constituyen un clado en sí, aunque si tres linajes independientes entre Caenophidia, con los vipéridos en una posición basal. En consecuencia, sus glándulas no exhiben una homología como tal, excepto a través de una homología inclusiva con la glándula de Duvernoy hallada en otros caenophidios sin colmillos frontales. Por tal razón, se ha sugerido que el término glándula de Duvernoy sea abandonado y que el término glándula de Veneno sea aplicado para todos los caenophidios de manera independiente. Accesorio glándula de veneno

Ducto secundario

Ducto primario Glándula principal de veneno Maxila

Músculo compresor Glandulae

Epitelio secretor Veneno almacenado Ducto primario

Glándula de veneno principal

Glándula de veneno accesoria

Figura 402. Glándula de Veneno en Viperidae. Previamente referido por Mackessy (1991) y Weinstein et al. (2010), con permisos.

Estudios multidisciplinarios han revelado que el veneno es una innovación evolutiva clave en la diversificación de los caenophidios, consistente en sucesivos cambios independientes relacionados con la variación bioquímica, dentición y morfología glándular; y que subyace a lo largo de una historia evolutiva entre ~90-100 millones años, y que incluye a las serpientes, anguimorphas e iguánidos (Fry et al. 2008; Fry et al. 2012). Aunque el nombre propuesto para este grupo "Toxicofera" ha sido respaldado por la filogenia Squamata realizada por Pyron et al. (2013) y más reciente por Reeder et al. (2015), su postulado procede de la idea de que el veneno se originó y diversificó a través de un proceso que implicó la duplicación de genes que codifican las proteínas del cuerpo con la posterior contratación de la copia a la glándula del veneno; siendo así una sola evolución, temprana del sistema de veneno en los reptiles. Sin embargo, estudios recientes exhiben una postura opuesta a ésta, ya que la misma carece inicialmente de varios aspectos conclusivos para 339

su reconocimiento (Hargreaves et al. 2014a,b), como se explica a continuación: (1) estudios previos han demostrado que la duplicación de genes es un evento raro en los genomas de vertebrados. Bajo esa premisa, sin embargo, un análisis transcriptómico cuantitativo del veneno, glándulas salivales y otros tejidos del cuerpo demuestran que la mayoría de los genes utilizados para apoyar el establecimiento y la expansión de "Toxicofera" son de hecho, una expresión múltiple de tejidos del cuerpo y lo más probable es que represente el mantenimiento general o genes de "mantenimiento", por ende, la identificación de estos genes como las toxinas del veneno conservadas es un efecto secundario de la toma de muestras de tejidos incompletos. En tal sentido, la identificación de un parálogo no tóxico de un gen que codifica una verdadera toxina de veneno ha llevado a la confusión acerca de la distribución filogenética de ese componente de veneno; (2) aunque la hipótesis genoma/veneno ha sido ampliamente cuestionada, los datos obtenidos permiten confirmar que la hipótesis "Toxicofera" carece de apoyo, por tanto, requiere una re-evaluación a futuro. Es cierto, que el veneno en distintos linajes de reptiles ha evolucionado de forma independiente, una vez en la base de las serpientes avanzadas, una vez en helodermátidos y, posiblemente, en los varanos, aunque en éste tal evidencia de un sistema de veneno deberá ser nuevamente evaluado a futuro; (3) aunque esta hipótesis sobre la evolución es muy poco probable del veneno de serpiente y debe ser considerada con precaución, su uso en diversos artículos dificulta la investigación sobre los verdaderos orígenes de las toxinas de veneno como tal. En este particular, el veneno de serpiente se desarrolló a través de la duplicación y sub-funcionalización de genes que codifican proteínas salivales existentes. De tal manera, que la confusión sobre lo que constituye un componente del veneno tóxico, junto con la identificación errónea de los genes y la clasificación de las secuencias idénticas o casi idénticas a distintos genes, ha dado lugar a una sobreestimación de la complejidad de los venenos de reptiles en general; (4) para alcanzar una mejor comprensión de la evolución del veneno en las serpientes a futuro, necesariamente se requieren de más datos transcriptómico de una mayor variedad de taxones, para un número mucho mayor de tejidos corporales, siendo ideal contar con una muestra más amplia en los distintos estados de la síntesis del veneno; y considerando también ciertos atributos que pueden jugar un papel determinante en los resultados (p. ej., sexo, ontogenia, entre otros). Bajo el actual escenario discernido por diferentes autores (cf. Junqueira-de-Azevedo et al. 2006; Weinstein et al. 2010, 2011, 2014; Sites Jr et al. 2011; Kardong 2012b; Weinstein et al. 2012; Jackson et al. 2012; Hardgreaves et al. 2014a,b) se puede puntualizar lo siguiente: (1) la existencia o no de un clado único de reptiles "venenosos" (Toxicofera) no parece a luz de los últimos resultados totalmente resuelto, por lo que será necesario de estudios adicionales para su redefinición; (2) el origen y definición del veneno, incluyendo sus estructuras asociadas, seguirán teniendo una ventana

CAPÍTULO IV. VENENOS OFÍDICOS, ESTRUCTURAS ASOCIADAS Y PROFILAXIS

abierta en las discusiones a futuro. Por el momento preferimos el uso de glándula de Veneno y Duvernoy por separado (v. et Rengifo et al. 2013), aunque reconocemos que algunas especies de serpientes sin colmillos frontales exhiben secreciones significativamente tóxicas y que provocan accidentes ofídicos de gravedad. No obstante, la información disponible demuestra lo poco que realmente sabemos sobre la macroevolución del veneno y el rol biológico en sí que juega sobre la diversificación de las serpientes. A diferencia de los lagartos, las serpientes exhiben diversas adaptaciones, especialmente relacionadas con su mecanismo unilateral de alimentación (p. ej., las mandíbulas y dientes para afectar los tejidos de la presa mecánicamente durante su captura, secreciones tóxicas y/o veneno inoculado y/o inyectado en los tejidos que afectan químicamente los procesos fisiológicos de la presa) y que le han permitido diversificarse de manera exitosa en casi todos los ambientes del planeta. Dentro de los caenophidios avanzados, el sistema de suministro de veneno es funcionalmente flexible, pudiendo adaptarse a diferentes tipos de presas (Deufel y Cundall 2006). Por lo tanto, es posible que la presión selectiva juegue un papel determinante en la diversificación de la dentición maxilar más que las restricciones filogenéticas en cada grupo (Nox y Jackson 2010). En las serpientes opistoglifas muy poco se conoce acerca de la cinemática de la captura de la presa (p. ej., subyugación). A diferencia de los caenophidios con colmillos frontales donde el veneno primariamente es para matar la presa (aunque numerosos componentes del veneno sirven en una variedad de funciones), las serpientes con glándula Duvernoy como regla no lineal exhiben un veneno cuya función primordial parece la de inmovilizar/tranquilizar la presa, lo que sugiere poca especialización (cf. Weinstein et al. 2010). Estudios experimentales han demostrado que las secreciones producidas por las serpientes sin colmillos frontales son significativamente tóxicas (cf. Mackessy y Hillis 2000); aun así, la comprensión de los mecanismos envueltos en el envenenamiento a seres humanos permanece abstruso. ¿Porque los venenos de serpientes con colmillos frontales provocan efectos directos y fatales en los seres humanos, a diferencia de la mayoría de las serpientes con glándula Duvernoy y sin colmillos frontales? Los seres humanos no somos predadores naturales de estos organismos ectotérmicos, somos más bien circunstanciales. De ahí que la toxicidad de los venenos en seres humanos podría estar relacionada con la dieta del animal (serpientes cuya dieta sea preferentemente endotérmicos vs. ectotérmicos, si se compara especies con o sin colmillos frontales). 25

Inocular. Tr. Introducir una sustancia en un organismo. En cambio, Inyectar. Tr. Introducir a presión un gas, líquido o masa fluida en el interior de un cuerpo y/o cavidad. El mecanismo de entrega de veneno en las serpientes con colmillos frontales es claramente distinto de aquellas serpientes sin colmillos frontales y que poseen glándula de Duvernoy (v. et Weinstein y Kardong 1994; Weinstein et al. 2011, 2014). En el primer caso, el veneno es inyectado a alta presión (> 30 psi), debido a la inserción de los músculos en la glándula

de veneno (v. Kardong y Lavín-Murcio 1993). Contrariamente, las serpientes con glándula Duvernoy en su mayoría carecen de músculos capaces de ejercer una presión considerable (p. ej., Dispholidus typus [Smith, 1829] presenta músculos compresores rudimentarios, v. Fry et al. 2008), en cuyo caso, la entrega de la secreción se da a baja presión, pudiendo ser superficial o no con respecto a la dentadura (Aglifa/Opistoglifa). Por este motivo consideramos que las serpientes con un sistema de alta presión "inyectan", mientras aquellas serpientes con un sistema de baja presión "inoculan".

Sistema Dentario en los Ofidios De acuerdo a la inserción dentaria, los reptiles exhiben una dentición tecodonta (menos común), acrodonta y pleurodonta, siendo estos últimos tipos observados en los Squamata (véase Kardong 2012a: 512, Fig. 13.10). Por otro lado, los patrones de sustitución de dientes se da entre los vertebrados amniotas y ocurre de forma indefinida durante toda la vida (polifiodonto), excepto en la mayoría de las formas acrodonta, en el cual los dientes son reemplazados en los juveniles. Este aspecto tan interesante puede ser observado con cierta periodicidad en las serpientes suramericanas de la subfamilia Crotalinae (Bothrops, Crotalus), donde los "colmillos" son mudados y reemplazados por unos nuevos, mientras que los “viejos” son tragados y eliminados a través de las heces. Ahora bien, la sustitución de dientes en reptiles es un proceso similar al que ocurre en mamíferos difiodontos donde los dientes se caen en un horario, independiente del desgaste o lesión. En los reptiles tal reemplazo surge de la lámina de sucesión, siendo una consecuencia epitelial derivada del esmalte externo del diente de generación anterior (Richman y Handrigan 2011). La diversidad estructural y ecológica de los reptiles actuales, especialmente las serpientes, se refleja en la diversidad de sus sistemas de alimentación (Nishikawa y Schwenk 2002), donde la dentición juega un papel preponderante en las etapas iniciales de alimentación como captura/subyugación, ingestión y transporte de la presa. En los alethinophidios que comprenden casi todas las serpientes (excepto el grupo parafilético "Scolecophidia") presentan dientes sobre 4-5 huesos del cráneo: palatinos, pterigoideos, dentarios, maxilares y algunas veces pre-maxilares (Knox y Jackson 2010). Una aspecto interesante de comparación se refiere a la movilidad independiente de los dientes situados sobre el hueso pterigoideo lateral que son usados para ayudar en la ingestión y transporte intraoral de la presa, típico de las serpientes Macrostomata. Sin embargo, estudios previos sugieren que la alimentación unilateral surgió de un ancestro común Aniloidea y Macrostomata (dentro de Alethinophidia) y no que fue una condición perdida en Scolecophidia (Kley 2001). A diferencia de las serpientes avanzadas, los scolecophidios exhiben variabilidad entre los grupos debido a su dieta especializada y sus hábitos claramente fosoriales (aunque estos evolucionaron bajo un diseño de "cubierta externa", pero de manera diferente entre ellos, véase Rieppel et al. 2009) . Tal como sucede con los miembros de la familia Leptotyphlopidae que carecen de dientes 340

CAPÍTULO IV. VENENOS OFÍDICOS, ESTRUCTURAS ASOCIADAS Y PROFILAXIS

sobre la región mandibular, como pre-maxilares, maxilares, palatinos y pterigoideos (List 1966; Kley 2001; Mahler y Kearney 2006), por lo cual este grupo se alimenta a través de un mecanismo mandibular de arrastre, que implica flexiones sincronizadas bilateralmente de la mandíbula inferior en las articulaciones intra-mandibulares (Kley 2006). Entre tanto, las familias Anomalepididae y Typhlopidae carecen de dientes en la mandíbula superior pero tienen dientes en el arco maxilar superior, altamente móviles; además carecen de dientes sobre el hueso dentario (typhlópidos), excepto en los miembros de Anomalepididae que poseen 1-3 dientes. En cuanto a la inserción de los dientes, en Leptotyphlops y Liotyphlops han sido verificados como pleurodonto (Zaher y Rieppel 1999). De todas las serpientes actualmente conocidas, solo un pequeño grupo ha desarrollado un sistema eficiente capaz de inyectar veneno, por lo que revisten peligro a lo seres humanos (en Suramérica, los vipéridos y los elápidos). No obstante, varios linajes que incluyen las serpientes con colmillos frontales y aquellas sin colmillos frontales han evolucionado de manera independiente a lo largo de su historia, descartando una evolución lineal en cuanto a su dentición. Aunque Vonk et al. (2008) no lograron apoyar o rechazar consistentemente la idea del origen independiente de estos grupos, creen que los dientes posteriores alargados en las serpientes Caenophidia representan estructuras homólogas de los colmillos frontales presentes en los elápidos y vipéridos.

Uno de los mejores ejemplos de convergencia evolutiva se manifiesta en las serpientes australianas del género Acanthophis Daudin, 1803, perteneciente a la familia Elapidae y cuyos miembros poseen una dentición proteroglifa, pero teniendo colmillos más largos y con mayor movilidad que los restantes congéneres de la familia (p. ej., Micrurus); en cierto grado, análogo con respecto a la dentición solenoglifa de los vipéridos (cf. Deufel y Cundall 2006). Por otro lado, dientes especializados en la inyección de veneno evolucionaron solo sobre el hueso maxilar, aunque en las serpientes del género Leptomicrurus, puede haber fluido de veneno a través de algunos dientes mandibulares (cf. Campbell y Lamar 2004). Tradicionalmente se han reconocidos cuatro principales tipos de dentición que inyectan y/o inoculan toxinas o no, a saber: Aglifas (a=sin; glifa; surco, canal) (Fig. 403A). Engloba aquellas serpientes que pueden contener dientes en los huesos maxilar, dentario, pterigoides y palatinos (presentes o ausentes en algunos de ellos de acuerdo con los grupos). Estos dientes son sólidos sin ningún tipo de surco sobre su superficie, por lo que ningún diente está especializado en inyectar y/o inocular veneno como los otros tipos de dentición encontradas en serpientes, es por esto que tradicionalmente se dice que las serpientes aglifas no son "venenosas". Algunas especies poseen dientes firmes y a veces muy alargados (p. ej., miembros de la familia Boidae) con los que al morder son capaces de infligir heridas cortantes de relativa importancia. Sin embargo,

Figura 403. Dentadura de las serpientes (transformación de la maxila y los dientes). Arriba Aglifa (A), derecha Opistoglifa (B), izquierda Proteroglifa (C), y abajo Solenoglifa (D). Modificado por nosotros, con permisos. Previamente referido por Kardong (1982) y Deufel y Cundall (2006). 341

CAPÍTULO IV. VENENOS OFÍDICOS, ESTRUCTURAS ASOCIADAS Y PROFILAXIS

un número de especies de las familias Colubridae y Dipdadidae a pesar de tener una dentadura aglifa, exhiben glándulas orales (p. ej., glándula de Duvernoy) capaces de producir toxinas, por lo que algunas de estas serpientes pueden provocar accidentes ofídicos que ameriten un tratamiento médico específico. Igualmente, también pueden encontrase aglifas con dientes posteriores alargados pero sin acanaladura (por lo general, aunque los síntomas suelen ser similares a los observados en serpientes con colmillos frontales, usualmente son relativamente ineficaces en seres humanos, a no ser que se presenten manifestaciones alérgicas). Dentro de la dentición aglifa se puede diferenciar al menos tres categorías: (A) serpientes Macrostomata con dientes sólidos, similares o no en cuanto a su longitud y sin glándula de Duvernoy, aunque otras glándulas orales pueden estar presentes (p. ej., glándula supralabial, Boidae). En este grupo, se incluye todos los miembros de la familia Boidae y Anillidae, >66% de los géneros dentro de la familia Colubridae (p. ej., Coluber, Chironius, Dendrophidion, Drymarchon, Lampropeltis, entre otros) y > 29% géneros de la familia Dipsadidae (p. ej., Atractus, Ninia, Dipsas, Plesiodipsas, entre otros); (B) serpientes Macrostomata con dientes maxilares sólidos, con uno o varios posteriores alargados pero sin acanaladura; poseen glándula Duvernoy, cuya secreción puede ser de tipo serosa o semucosa. En este grupo se incluye taxones de los géneros Leptophis (Colubridae), Urotheca, Erythrolamprus, Helicops, Hydrodynastes, Hydrops, Lygophis y Xenodon (todos pertenecientes a la familia Dipsadidae); (C) serpientes no Macrostomata, agrupadas en el infraorden Scolecophidia. Son pequeñas serpientes lumbricoides y primitivas, que pueden tener o no unos pocos dientes maxilares (p. ej., Leptotyphlopidae carece de dientes maxilares pero tienen algunos pocos mandibulares); no poseen glándula de Duvernoy, aunque pueden tener otras glándulas orales (véase Underwood 2002). En Venezuela, taxones de los géneros Amerotyphlops, Epictia, Helminthophis, Liotyphlops, Siagonodon, Trilepida y Typhlophis pueden ser reconocidos como tal. Desde el punto de vista epidemiológico se clasifican como "No Peligrosas". No obstante, al parecer en Brasil se han dado casos reportados de accidentes con estas serpientes, pero sólo manifestaron abrasiones y dolor local (Salomão et al. 2003). Si bien es cierto que la mayor tasa de accidentes ofídicos en nuestro continente se da por mordeduras de vipéridos y en menor medida elápidos, también es cierto que existe un grupo de serpientes Colubroidea cuyas secreciones de la glándula Duvernoy pueden generar accidentes similares a las serpientes formalmente "Venenosas", por lo que también requieren atención en el ámbito epidemiológico. Hasta ahora, la tasa comparativa de reportes relacionados con estos tipos de accidentes es más alta en Suramérica que en Venezuela (cf. Santos-Costa y Di Bernardo 1997; Santos-Costa et al. 2000; Prado-Franceschi y Hyslop 2002; Salomão et al. 2003; Waldez y Vogt 2009; Quintela 2010). Sin embargo, varias son las especies que se distribuyen en nuestro territorio que poseen dicha

glándula y que son aglifas (con dientes posteriores alargados y no ranurados), por lo que debemos tener precaución. Por su parte, hay algunos reportes de envenenamiento en Venezuela ocasionados por serpientes del género Erythrolamprus (antiguos "Liophis"), como E. poecilogyrus (Barrio-Amorós 2003). Por lo tanto, estas serpientes deben ser consideradas desde el punto de vista epidemiológico “Poco o Moderadamente Peligrosas”. Opistoglifas (opisto= posterior, atrás; glifa= surco o canal) (Fig. 403B).Referente a serpientes que poseen entre uno y cuatro (generalmente dos) dientes alargados, situados en la parte posterior del hueso maxilar, generalmente alineados con el borde posterior de los ojos y separados de los dientes anteriores (o prediastemales) por un espacio libre, denominado “diastema” (no exclusivo de este grupo, ya que serpientes con una dentadura Aglifa pueden tener diastema, p. ej., algunas especies de Atractus). Usualmente estos dientes presentan a lo largo de su superficie un canal externo26 (labrado) por donde corre una secreción tóxica proveniente de la glándula de Duvernoy, localizada en la región temporal detrás de los ojos. A modo de ejemplo, Zaher (1997) detectó que esta glándula se encuentra bien desarrollada en Clelia plumbea (Wied 1820). Este tipo de dentadura se encuentra ampliamente difundida entre las Colubroidea, y aparentemente presente al menos tres veces entre los Caenophidia (v. Gravlund 2001). Anatómicamente estas serpientes deben mover repetidamente de manera unilateral o bilateral sus maxilas para lograr un envenenamiento efectivo. No obstante, tal acción puede depender de la capacidad de rotación de los huesos maxilares (Deufel y Cundall 2006). Entre los ofidios venezolanos con mayor capacidad de movilidad maxilar, se encuentran las especies pertenecientes a los géneros Philodryas y Thamnodynastes. Cabe destacar que el surco puede ser poco profundo o marcadamente profundo e incluso dispuesto frontal o lateralmente. Dentro de este grupo selecto de Colubroidea con glándulas de Duvernoy se pueden manifestar diversos síntomas. Por lo general, sus toxinas exhiben propiedades proteolíticas, hemorrágicas, hemolíticas y neurotóxicas (Rodríguez-Acosta et al. 1997; Prado-Franceschi y Hyslop 2002; Salomão et al. 2003; Rodríguez-Acosta et al. 2006; Peichoto et al. 2007; Rocha y Hurtado 2007; Hess y SquaiellaBaptistão 2012). En ocasiones, los envenenamientos manifiestan pocos síntomas que desaparecen en un lapso relativamente corto de tiempo, sin riesgo a la persona; aunque pueden producir edema local, eritema, escozor e inflamación de ganglios, razón por la cual estos ofidios son reconocidos como "poco peligrosos", sin embargo, son altamente eficaces a las presas que consumen. Por otro lado, la incidencia de cuadros clínicos moderados o graves pueden ser observados en mordeduras de estas serpientes. Entre tanto, el desarrollo sistémico de estos envenenamientos suelen ser multifactoriales, no solo por la actividad altamente tóxica de tales secreciones orales, sino también por la sensibilidad y el tiempo transcurrido entre el accidente y su tratamiento correspondiente. 342

CAPÍTULO IV. VENENOS OFÍDICOS, ESTRUCTURAS ASOCIADAS Y PROFILAXIS

En este particular, tales serpientes deben ser consideradas como "moderadamente peligrosas" (p. ej., Philodryas). En el Viejo Continente existen serpientes sin colmillos frontales que provocan accidentes fatales debido a su alta toxicidad (p. ej., Thelotornis [Laurenti, 1768], Dispholidus [Smith, 1829], Boiga Fitzinger, 1826), siendo la seroterapia específica de las serpientes con colmillos frontales muy eficaz en tales situaciones. Aunque en Suramérica hay diversos reportes de envenenamientos de serpientes sin colmillos frontales, muy pocos han sido fatales (p. ej., Philodryas olfersii, Tachymenis peruviana; Lema, 1978; Salomão y Di-Bernardo 1995; Ribeiro et al. 1999), y es raro el uso de la seroterapia para contrarrestar tales accidentes (en Brasil han sido tratados con antivenina mordeduras de Clelia, Philodryas y Elapomorphus Wiegman in Fitzinger, 1843, véase Prado-Franceschi y Hyslop 2002; Correia et al. 2010). Hasta ahora, los datos disponibles sugieren que la mayoría de los casos por mordeduras de opistoglifas en Suramérica son tratados con antihistamínico y antibióticos y nunca con suero antiofídico, aun así, tales casos puntuales inducen a la necesidad de estudios adicionales que permitan corroborar su eficacia en tales envenenamientos. Debido a la variable sensibilidad manifestada como reacciones alérgicas en seres humanos, estas toxinas pueden ser peligrosas, pudiendo presentarse complicaciones tales como edema de glotis y por tanto, dificultad respiratoria, razón que amerita su inmediata atención. Las serpientes opistoglifas muerden a sus presas de manera persistente para poder permitir el fluido e inoculación de la secreción tóxica, además en algunos géneros como Clelia, Erytholamprus, Phimophis y Pseudoboa, dicha acción puede estar acompañada de constricción. El equipo de Inmunoquímica del Instituto de Medicina Tropical de la Universidad Central de Venezuela ha publicado diversos estudios experimentales sobre las propiedades fisiopatológicas de estas secreciones tóxicas en varios taxones venezolanos (RodríguezAcosta et al. 1997; Lemoine y Rodríguez-Acosta 2003; Lemoine et al. 2004a y b; Rodríguez-Acosta et al. 2006; Estrella et al. 2011). Entre los géneros de serpientes presentes en el país que han sido identificadas como opistoglifas encontramos a Clelia, Erythrolamprus, Leptodeira, Oxybelis, Philodryas, Pseudoboa, Rhinobothryum, Thamnodynastes, Urotheca, y Taeniophallus. De éstas, en Venezuela, se conocen envenenamientos causados por serpientes de los géneros Leptodeira y Thamnodynastes (Gorzula 1982; Díaz et al. 2004), ninguno de los casos fueron graves ni tampoco se trataron con suero antiofídico. 26

Smith (1947) señaló que "Stikel (1943)" había indicado la existencia reciente de un grupo compacto, natural de géneros de serpientes americanas opistoglifas, caracterizadas por, entre otros atributos, la posesión de surcos en los lados en vez del frente de los dientes posteriores. Estos dientes los llamo apropiadamente “pleuroglyph”. De esta forma definió dos tipos de dientes en serpientes opistoglifas: (a) un tipo con acanaladura por el frente y (b)

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un tipo de acanaladura dispuesta lateralmente. Desafortunadamente, los términos generalmente usados para estos dos grupos no son compatibles. “Pleuroglyph” es aplicado al tipo “b” referido a la posición de la acanaladura sobre los colmillos. Si el otro tipo identificado fuera nombrado en base comparable, debería llamarse tipo “Proglyph”. Opistoglifa, en realidad, se refiere únicamente a la presencia de dientes acanalados en la parte posterior de la boca, independientemente de la naturaleza o la posición de los surcos en los colmillos. Ambos tipo “a” y “b”, son, pues, más bien apropiadamente considerados como Opistoglifos. Esto sugiere que las serpientes del tipo “a” podrían llamarse pro-opistoglifa, y el tipo “b” ser considerado pleuroopistotglifa. Fry et al. (2008) reconocieron que la dentición maxilar en las serpientes sin colmillos frontales es muy variable, pero que puede ser agrupada en cuatro tipos. De ahí que los autores establecieron dos grupos de opistoglifas, aquellas serpientes con el surco que recorre sólo la mitad de su extensión (p. ej., Leptodeira, Oxyrhopus, Pseudoboa) y aquellas serpientes donde la ranura se extiende totalmente hasta ápice del diente (Oxybelis, Stenorrhina, Philodryas). Igualmente, los autores identificaron que Hydrodynastes gigas (Duméril, Bibron & Duméril, 1854) exhibe una dentición posterior lisa sin acanaladura, mientras que Erythrolamprus aesculapii posee los dientes posteriores con una ranura superficial. Previamente, Prado-Franceshi y Hyslop (2002) reconocieron a este último taxón como opistoglifo y con secreciones tipo serosa o seromucosa. Por otro lado, Curcio (2008, datos sin publicar) encontró que el género Erythrolamprus exhibe ontogenia en el tipo de dentición, siendo por lo general aglifa en juveniles y predominantemente opistoglifa en los adultos (aunque algunas especies en su estadio adulto pueden retener la condición aglifa, p. ej., E. mimus). Mientras en su tesis, Oliveira-Serapicos (2006) identificó la extensión y profundidad de la ranura en los dientes posteriores de varias serpientes opistoglifas, así como la histología de la glándula Duvernoy y presencia de musculatura. En este particular, el surco puede hallarse bien definido y totalmente extendido, observado en Thamnodynastes strigatus (Günther, 1858), Philodryas olfersii, Oxyrhopus guibei Hoge & Romano, 1977 y Phimophis guerini (Duméril, Bibron & Duméril, 1854), no obstante, en el primer taxón el surco tiene una disposición frontal, mientras que en las restantes especies ocurre lateralmente. Otra diferencia entre los taxones, es que T. strigatus y P. olfersii carecen de ligamento cuadrado-maxilar, mientras que O. guibei y P. guerini está presente. Otra especie evaluada fue Tomodon dorsatus, la cual posee un surco superficial pero que recorre solo dos tercios del diente; aunque posee ligamento cudrado-maxilar. En cuanto al tipo de secreción de la glándula de Duvernoy, las especies T. strigatus, P. olfersii, T. dorsatus y P. guerini tienen una secreción seromucosa, mientras que O. guibei es mucoserosa (Oliveira-Serapicos y Merusse 2006). Taub (1967) señaló haber detectado una relación entre el tipo de secreción y el uso de constricción en varias especies, donde aquellas con secreción mucoserosa exhiben el mecanismo de constricción para la captura/ inmovilización de la presa; en cambio, aquellas especies con una secreción seromucosa evidencian procesos de envenenamiento de la presa. En este particular, de los seis xenodontinos chequeados por Oliveira-Serapicos (op cit.), sólo Oxyrhopus guibei y Phimophis guerini exhiben un mecanismo de constricción durante la captura/inmovilización de sus presas (ambas especies pertenecen a la tribu Pseudoboini). Según Alencar et al. (2013), P. guerini exhibe una dieta especializada en lagartos, mientras que O. guibei se especializa en pequeños mamíferos; en ambos casos, se reconocen independientes al menos durante la diversificación de la tribu. Por otro lado, en el cladograma filogenético proporcionado por Pyron et al. (2013:

CAPÍTULO IV. VENENOS OFÍDICOS, ESTRUCTURAS ASOCIADAS Y PROFILAXIS

32) se aprecian dos grupos dentro de la tribu Pseudoboini, con Siphlophis claramente separado de los restantes miembros. En el caso de P. guerini y O. guibei, ambos anidados en el mismo grupo pero separados en subgrupos distintos. El campo de histología y estructuras asociadas a la producción de secreciones tóxicas y sus funciones apenas se está desarrollando en nuestro continente. La evidencias hasta ahora, sin embargo, demuestran que la dieta y el microhábitat podrían estar determinando en ciertos grupos de Macrostomata avanzados con glándula Duvernoy una especialización. De hecho, otras glándulas orales parecen también estar jugando un papel importante en la inmovilización de la presas a través de secreciones tóxicas (p. ej., Anilius, Underwood 2002; tribu Dipsadini, Oliveira et al. 2008; Zaher et al. 2014b).

Oxybelis

Phrynonax

Rhinobothryum

Spilotes

Stenorrhina

Tantilla

Atractus

Dipsas

S y SM

Ninia

Plesiodipsas

Sibon

Proteroglifas (protero= primero; glifa= surco o canal) (Fig. 403C). Este término hace alusión a aquellas serpientes que presentan un par de colmillos tubulares con una costura de unión entre los orificios de entrada y de salida para el veneno, ubicados (cada uno) sobre cada hueso maxilar que es corto y relativamente fijo (con poco movimiento a diferencia de los vipéridos). El maxilar de la mayoría de elápidos tiene forma de C en perfil ventral, con ambos extremos curvados medialmente en perfil lateral; entre tanto el maxilar superior es generalmente más alto hacia la porción rostral, con el colmillo dispuesto directamente debajo o ligeramente rostral a la articulación del maxilar-prefrontal (v. Deufel y Cundall 2006). Aun cuando estos dientes especializados contienen canales internos, externamente, se puede apreciar una sutura que cierra superficialmente los canales. Existe una glándula principal y una accesoria, que no se encuentran tan diferenciadas como en los vipéridos. El principal músculo encargado de comprimir la glándula de veneno es el muscularis levator anguli oris, frecuentemente llamado también m. adductor externus superficialis. Este músculo rodea la glándula tanto dorsal como posteriormente (Roze 1996). En el continente americano sólo

∆

Mastigodryas

S y SM

∆ +

∆

∆ ∆ ∆ ∆ ∆ ∆

Urotheca

Imantodes

Leptodeira

S y SM

Enulius

Clelia

Erythrolamprus

S y SM

Helicops

Hydrodynastes

Hydrops

Lygophis

◊ ◊ ◊ ◊ ◊

Phimophis

•

Pseudoboa

•

Pseudoeryx

Siphlophis

Taeniophallus

Thamnodynastes Xenodon

◊

SM S y SM

Xenopholis

Amerotyphlops

Helminthophis

Epictia

◊

Epicrates

∆

Typhlophis

∆

Eunectes

∆

Anilius

∆

Chironius

•

Drymobius

S y SM

Drymoluber

Lampropeltis

Leptophis

◊

•

• +

Trilepida

•

+ +

∆

S y SM

•

◊

Drymarchon

•

Corallus

•

Dendrophidion

•

S y SM

Liotyphlops

S y SM

•

Philodryas

∆

Coluber

•

∆ ∆ ∆ ∆ ∆ ∆ ∆

Boa

REV

•

DAG

RES

Oxyrhopus

DOP

•

∆

∆ ∆ ∆ ∆ ∆

GÉNERO

•

Tabla 8. Géneros de Serpientes de Venezuela sin colmillos frontales. Presencia de la glándula de Duvernoy, tipo de secreción S= serosa, SM= seromucosa, MS= mucoserosa, M= mucosa; DAG= dentición Aglifa (◊= con dientes posteriores alargados no ranurados, ∆= sin dientes posteriores alargados); DOP= dentición Opistoglifa (+); Reportes de Envenenamientos en Suramérica (RES) y Reportes de Envenenamientos en Venezuela (REV). Ausente= A, desconocido o sin información precisa (?). Fuentes: Taub (1967); Nikerson y Henderson 1976; Gorzula(1982), Chippaux (1986), Pinto et al. 344

CAPÍTULO IV. VENENOS OFÍDICOS, ESTRUCTURAS ASOCIADAS Y PROFILAXIS

(1991), Myers y Cadle (1994), Kuch (1999), Navarrete et al. (1999), Ribeiro et al. (1999), Prado-Franceschi y Hyslop (2002), Savage (2002), Salomão et al. (2003), Díaz et al. (2004), Olivera-Serapicos y Merusse (2006), Harvey et al. (2009), Valdez y Vogt (2009), Weinstein et al. (2011) y Cadle y Savage (2012).

los elápidos (corales verdaderas) presentan este tipo de dentición. Estas serpientes deben ser consideradas muy venenosas. Al igual que muchos ofidios opistoglifos, las proteroglifas suramericanas se alimentan de presas alargadas (p. ej., serpientes, lagartos y anfisbaénidos), las cuales retienen a través de la mordida, mientras el veneno surte efecto (cf. Marques y Sazima 1997; Martins y Oliveira 1999). Solenoglifas (soleno= tubo; glifa= surco o canal) (Fig. 403D). Como ha sido ampliamente reconocido, es el sistema de inyección de veneno más perfeccionado y complejo entre las serpientes y uno de los más eficaces del reino animal. Consiste en un par de colmillos muy alargados, sostenidos por los huesos maxilares, que son extremadamente cortos y móviles hacia delante y hacia atrás (también lateralmente en Atractaspis Smith, 1849 de África), de manera que la serpiente cuando tiene la boca cerrada, los largos colmillos están recostados debajo del paladar. Un sistema de palancas compuesta por varios huesos craneales permite mover hacia delante los huesos maxilares, de manera que cuando la serpiente abre la boca, los colmillos se proyectan hacia delante. Es importante destacar que la proyección hacia delante de los colmillos es una función independiente de la abertura bucal, de manera que las serpientes pueden abrir la boca sin necesidad de “sacar” los colmillos. Otro aspecto importante tiene que ver con la independencia de ambos huesos maxilares, por lo cual, ocasionalmente el ofidio puede proyectar un colmillo a la par del otro que permanece recostado debajo del paladar. Esto significa que las huellas generadas por los pocos dientes y colmillos en la piel, posterior a una mordedura, pueden ser variables (de los dos colmillos), evidenciado dos marcas, una o ninguna. Hacia la región Neotrópical, este sistema dentario es característico de las especies pertenecientes a la familia Viperidae, subfamilia Crotalinae (popularmente llamadas mapanares, tigras, cascabeles, cuaima piñas, etc.) y deben ser consideradas "venenosas" o "peligrosas" desde el punto de vista epidemiológico. Es importante, resaltar, que la cantidad de veneno inyectado puede ser muy variable, dependiente de factores como la acción conducente de la mordedura (ofensiva o defensiva). Los vipéridos suelen inyectar alrededor de 10% del total de su veneno en cada mordida (Kochva 1987), aunque esto podría variar considerablemente entre grupos y especies. Usualmente, las serpientes solenoglifas pueden depredar sobre presas grandes que muerden y liberan de manera inmediata (Deufel y Cundall 2006), aunque con excepciones como en Bothrops isabelae 345

y Porthidium lansbergii, de modo que la inyección del veneno puede ocurrir rápidamente. Esta estrategia permite a la serpiente evitar el riesgo de movimientos aleatorios por parte de la presa. Si las presas son relativamente pequeñas, éstas pueden ser retenidas durante la mordida hasta su muerte, donde puede ser tragada con seguridad (p. ej., Bothrops colombiensis, adultos, obs. pers. LFE). Estos sistemas de inyección de veneno, no solo están compuestos por los colmillos tubulares (cf. Jackson 2003), sino que están integrados por varias partes: la glándula de veneno y accesoria, la musculatura que las oprime para permitir la salida del veneno bajo un sistema de alta presión y el ducto que conduce el veneno desde la glándula hacia el exterior (v. Kardong 2002; Weinstein et al. 2010). De tal manera que las glándulas que producen el veneno se consideran glándulas salivares (orales), altamente especializadas para la síntesis de compuestos tóxicos y no tóxicos. Es probable que al comienzo de la evolución de estas glándulas, las primeras sustancias biológicamente activas fueron enzimas que, además de algunas funciones digestivas, sirviera para debilitar a la presa, haciéndola más fácil durante la deglución de manera más segura (Kardong 1979; Kochva 1987). Por lo general, se encuentran a lo largo de las escamas supralabiales, con su porción principal por detrás y debajo de los ojos. Compuestas por una gran variedad de células que pueden formar varios lóbulos (generalmente cuatro o cinco), por lo que se considera que la glándula es multilobulada. Los lóbulos están formados por túbulos compuestos por células serosas que son las encargadas de producir el veneno, que desembocan en el lumen, que representa el espacio donde se deposita el veneno. En una subespecie de cascabel de Brasil (Crotalus durissus terrificus), Lucca et al. (1974), encontraron cambios en la morfología de las células secretoras que componen la glándula; éstas son cuboidales cuando la glándula está llena de veneno (inactiva) y verticalmente alargadas cuando se activan luego de la extracción del veneno. Cercano al orificio proximal de la glándula, hay un grupo de células mucosas (o masa de tejido glándular) que actúan como válvulas, de manera que, la serpiente pueda (y de hecho usualmente lo hace) dosificar el veneno en cada mordida. Esta estructura se conoce como glándula accesoria. En los vipéridos existe un mayor grado de diferenciación entre las células mucosas y las serosas, que en los elápidos. La totalidad de la glándula y el ducto se encuentran protegidos externamente por una cápsula de tejido conjuntivo. Una vez que el veneno sale de la glándula, se mezcla con la secreción mucosa de la glándula accesoria, la cual se ha postulado que puede “activar” o “complementar” algunos componentes o fracciones del veneno, de manera que estos alcancen su máxima potencialidad. La glándula venenosa en los vipéridos es comprimida por dos músculos principales, el muscularis pterigoideus glándulae y el m. compresor glandulae. El ducto que conduce las toxinas se origina en la porción proximal de la glándula, y desemboca en la parte anterior de la base del colmillo donde este tiene el orificio de entrada del veneno.

CAPÍTULO IV. VENENOS OFÍDICOS, ESTRUCTURAS ASOCIADAS Y PROFILAXIS

ANTECEDENTES DEL VENENO (ELÁPIDOS Y VIPÉRIDOS) Si bien es cierto que el veneno de las serpientes causa una de las reacciones más terriblemente patológicas en el organismo cuando es inyectado y/o inoculado, también es cierto, que desde el punto de vista evolutivo y ecológico, sus componentes tóxicos son uno de los elementos más importantes e interesantes del reino animal. Ajeno al contexto biológico y evolutivo en sí, la biosíntesis de sus componentes son y serán el arsenal innovador a futuro que tendrá la medicina moderna en la terapia de enfermedades terminales. El veneno27 es una adaptación evolutiva que apareció y evolucionó múltiples veces de manera independiente (Kochva 1987), y que trajo un gran beneficio en la radiación y evolución de varios grupos de serpientes caenophidias. Bioquímicamente son mezclas complejas de diversos componentes activos, constituidos por proteínas, glicoproteínas enzimáticas complejas (proteínas secretoras ricas en Cisteína CRIPs), y oligopéptidos tóxicos, pero también son conocidos por contener numerosos componentes no proteicos. Proteínas y péptidos hacen 90 a 95% el peso en seco del veneno. Igualmente, contienen cationes inorgánicos (p. ej., sodio, calcio, potasio, magnesio y pequeñas cantidades de zinc, níquel, cobalto, hierro y manganeso), que también contribuyen a la potencia biológica de los venenos. A modo de ejemplo, la presencia de zinc o calcio en el veneno tiene correspondencia con la actividad anticolinesterasa o la activación de enzima fosfolipasa, respectivamente. Contentivamente pueden hallarse también trazas de hidratos de carbono, lípidos, aminas biogénicas y aminoácidos libres. Aunque diversos componentes tóxicos/no tóxicos pueden encontrase en los venenos de serpientes (p. ej., >100 tipos proteínas en serpientes cascabeles), tal diversificación in situ no es exclusiva de un único taxón, siendo de hecho muy variables inter e intraespecíficamente (cf. Ernst y Zug 1996; Mackessy 2002; Fry 2005; McCue 2006; Larréché et al. 2008; Hayes y Mackessy 2010; Mackessy 2010; Warrel 2010; Fry et al. 2012; Brust et al. 2013; Casewell et al. 2013, 2014; Harris y Scott-Davey 2013; Jackson et al. 2013; Nelsen et al. 2013; Saviola et al. 2013; Ranawaka et al. 2013; Sunagar et al. 2012, 2013; Gasanov et al. 2014; Dos-Santos 2014; Lomeo et al. 2014; Lomonte et al. 2014; Reyes-Velasco et al. 2014; Saviola et al. 2014; Fry et al. 2015; Reyes-Velasco et al. 2015). 27

Diversos conceptos usados en herpetología para referirse al "veneno" de las serpientes. Russel (1980): Sustancia tóxica producida por una planta o animal en un altamente desarrollado órgano secretor o grupo de células, y que se entrega durante el acto de morder o escozor. Chippaux y Goyffon (1998): Venenos son una mezcla compleja de sustancias, principalmente proteínas, producida por una especializada glándula seromucosa e inoculada por un aparato especializado. En las serpientes, el aparato de inyección comprende dientes modificados (colmillos) que permiten la inyección de veneno bajo presión en los tejidos. Fry et al. (2009): Una secreción producida en un tejido especializado (generalmente encapsulado en una glándula) en un animal y entregado a un animal de destino a través de la imposición de una herida (sin importar lo pequeña que sea). Un veneno

debe contener además moléculas que perturban procesos normales fisiológicos o bioquímicos con el fin de facilitar la alimentación o defensa de/del animal. Mackessy (2010): La definición de los venenos ha sido algo discutible, pero un veneno es aquí considerado como una simple secreción compleja producida por una glándula especializada, que típicamente es liberado a través de un sistema de envenenamiento especializado, incluyendo una glándula secretora, a menudo (pero no siempre) con los dientes especializados y un conjunto de conductas específicas que permiten la entrega del veneno. Weinstein et al. (2010): Una sustancia compleja producida en una glándula especializada y entregada por un aparato especializado asociado, que es perjudicial para otros organismos en una dosis determinada y es utilizado activamente en el sometimiento y/o digestión de las presas y/o en defensa. Oehme et al. (2014: 977): Veneno, siendo una mezcla de toxinas, son biológicamente manufacturado o sintetizado en una glándula secretora bien desarrollada u órgano asociado con una estructura anatómica de entrega de veneno. Por otro lado, los autores han señalado que una toxina animal puede ser una proteína, una proteína enzimática; un pequeño péptido, homogéneo en la naturaleza y que es producido por las células vivas u organismo. Esto se correlaciona con lo previamente señalado por Kardong (2012) cuando se refirió a que un veneno puede ser tóxico pero una toxina no es veneno, debido a que la misma es una propiedad del veneno en sí. Nelsen et al. (2014: 6): Una sustancia tóxica (compuesta de una o más toxinas) que puede causar una herida fisiológica dependiente de la dosis, y que se transifere pasiva o activamente de un organismo al medio interno de otro organismo a través de un mecanismo de entrega y lesión mecánica.

Al ser sintetizado por la glándula oral especializada y que se halla sobre la región temporal, el objetivo primario del veneno es la inmovilización/muerte de las presas que constituyen su dieta; posteriormente como objetivo secundario está la presencia de componentes tóxicos predominantemente proteolíticos (destructores de las proteínas), que contribuyen a la digestión de la presa internamente, de manera que este proceso ocurra más rápido y eficientemente posible, tomando en cuenta que las serpientes no mastican las presas, sino que las tragan enteras (McCue 2005). En alternancia a estos objetivos intrínsecos, sabemos que las serpientes vipéridos y elápidos en su medio natural poseen depredadores (naturales o no) que claramente representan una amenaza directa, por lo que el veneno en sí constituye una eficiente arma de protección. Si bien es cierto el papel defensivo del veneno, aparentemente dicho suministro estaría siendo regulado por la serpiente durante las mordidas de tipo defensivas, debido a que la síntesis de los mismos representa un alto costo energético (McCue 2006). Las serpientes con colmillos frontales (Proteroglifas y Solenoglifas) se distinguen por la expulsión del veneno como descarga presurizada del sistema de suministro (glándulas). Por ende, dicha salida del veneno estaría correlacionada por el volumen y la presión ejercida (diferencial del flujo), por lo que distintas hipótesis han surgido para explicar tales procesos. Una de ellas, se refiere a la medición del veneno, la cual sostiene que las serpientes a partir de una regulación neural, pueden lograr la priorización/ 346

CAPÍTULO IV. VENENOS OFÍDICOS, ESTRUCTURAS ASOCIADAS Y PROFILAXIS

optimización de la cantidad de veneno en las presas y/o durante un evento defensivo. Contrario a esta idea, se propuso que la cantidad de veneno descargado puede ser determinado en gran medida por las interacciones mecánicas del aparato de veneno en las serpientes y su presa, con poca regulación neural en dicho suministro (véase Young et al. 2002; Young y Kardong 2007), siendo la hipótesis definida como "balance-presión". Estudios subsiguientes, sin embargo, sugieren que ambas hipótesis propuestas representan diferentes formas de análisis (cognitivo y fisiológico), por lo tanto, no excluyentes entre sí. En este particular, la teoría de regulación neural tiene por hipótesis de que si la serpiente puede evaluar con precisión el objetivo, tiene por lo tanto control cognitivo durante la descarga del veneno, aun cuando otros mecanismos puedan estar envueltos en dicho proceso (p. ej., cierre de la mandíbula, movimientos de los colmillos, fuerza y duración de la contracción glandular). Es posible que el axioma de la descarga del veneno sea el resultado factorial que involucre la regulación neuromuscular, cinética de la mordedura, diferenciación del objetivo, sea éste alimento o defensa a partir de aspectos bioquímicos y/o sensoriales; desgaste del abertura/cierre de la boca durante la tarascada, dimorfismo sexual y ontogenia; estrategias adaptativas de las especies considerando sus hábitos, comportamiento críptico y/o tipo de dieta (v. et Hayes 2008; Hayes et al. 2008). Es curioso pero los estudios que abordan el tema solo han podido experimentar con una muestra discreta de vipéridos y elápidos (Agkistrodon Palisot de Beauvois, 1799; Crotalus de Norteamérica y Naja Laurenti, 1768). Un experimento discreto hecho por un grupo de estudiantes y mi persona (datos sin publicar, LFE 1998) intentó analizar la correspondencia del órgano termo-sensor de los crotálidos con referencia al comportamiento de serpientes adultas a diferentes estímulos de temperatura (p. ej., 0°C, 20-23°C, 37°C y >45°C). A pesar de no contar con una instrumentación específica, más allá de la convencional, sus resultados fueron interesantes y que sugieren la necesidad de estudios a una escala mayor. De los ejemplares evaluados, Bothrops colombiensis mostró diferencias en el comportamiento con respecto a Crotalus durissus; sin embargo, ambas especies mostraron una escasa necesidad de morder a temperaturas mayores de 45°C, por lo que siempre intentaron huir, en pocas ocasiones hubo intento de mordisco pero sin desplazamiento de los colmillos (generalmente el mordisco incluye la tarascada, abertura de la boca y desplazamiento de los colmillos). Dentro de los vertebrados ectotérmicos, sólo los miembros de la subfamilia Crotalinae poseen foseta loreal termorreceptora, mientras que las familias Pythonidae y Boidae poseen fosetas labiales como órganos termo-sensores. Hasta ahora, los estudios disponibles sugieren que la función de la foseta está relacionada con la termorregulación conductual y la detección de presas; aunque bajo consideraciones físicas es probable que la primera función tendría mayor peso para explicar su origen evolutivo (cf. Kroschmal et al. 2004). De acuerdo con Bakken y Kroschmal (2007) la foseta 347

loreal ancestral en vipéridos probablemente tuvo una resolución angular inferior y con menos sensibilidad a la temperatura que el órgano moderno. Por lo tanto, la evolución de la foseta loreal es más probable que haya ocurrido en un situación donde los grandes objetivos con fuerte contraste de temperatura estaban presentes, y la capacidad de sentir les proporcionó una ventaja selectiva. Según Gracheva et al. (2010), las serpientes antiguas y modernas con estos órganos sensores se han adaptado de forma independiente del TRPA1 (traductores sensoriales enriquecido de la foseta), como un sensor de infrarrojos a través de la evolución convergente. Estos canales han sufrido especialmente una fascinante perturbación evolutiva y selección para funcionar como termo o quimiorreceptores en los organismos con distintos linajes, indicativo de su plasticidad fisiológica única en todo el reino animal. Si bien las fosetas loreales son órganos receptores-infrarrojos altamente inervados y densamente vascularizados, existen pocos estudios experimentales con especies suramericanas. Recientemente se ha encontrado en estas serpientes la presencia de una estructura accesoria conspicua, constituida por papilas bien definidas que se proyectan desde la parte anterior del anexo orbital, su papel es hasta ahora desconocido (Bolívar et al. 2014). Dentro de la subfamilia Crotalinae, el comportamiento predatorio exitoso depende en gran medida de la capacidad que tiene la serpiente de lograr una configuración sensorial de la presa, por lo que órganos sensores primarios como el ojo, vomeronasal y foseta loreal juegan un papel importante antes y después del acto de morder, acción que por lo general implica la descarga de veneno sea éste por alimentación y/o defensa. Aun cuando estos órganos sensoriales puede interactuar simultáneamente, la foseta loreal tiene un papel más preponderante debido a que la imagen termal generada es suficiente para determinar el objetivo y por lo tanto definir la mordedura (véase Zalisco y Kardong 1992). Si reconocemos que la foseta loreal tiene un rol determinante durante la mordedura, ¿la misma podría tener un papel en relación a la descarga de veneno? Hayes et al. (2008) han señalado que la regulación neural depende de la identificación del objetivo, si eso es así, entonces los órganos sensoriales pudieran jugar un papel directo o indirecto en la descarga de veneno. A modo de ejemplo, entre Crotalus y Bothrops hay claras diferencias en el comportamiento de la mordedura (obs. pers. LFE), pero no existen estudios que puedan demostrar el papel de los órganos sensoriales y la forma como la serpiente regula la descarga del veneno. En Venezuela, Crotalus es un grupo que suele ser más común en ambientes secos y con escasa vegetación, siendo además animales con desplazamientos lentos y pesados; contrariamente, miembros de Bothrops prefieren ambientes húmedos y con abundante vegetación (p. ej., bosques siempreverdes), siendo serpientes esbeltas y de rápidos desplazamientos, especialmente durante la noche. Si existe un efecto genético y ambiental sobre cómo las serpientes de la subfamilia Crotalinae usan sus órganos sensoriales y la descarga

CAPÍTULO IV. VENENOS OFÍDICOS, ESTRUCTURAS ASOCIADAS Y PROFILAXIS

de veneno, son pues, interesantes interrogantes para ser dilucidas a futuro, por ahora, son meras ideas anecdóticas. Todos los sistemas de suministro de veneno de serpientes se basan en el mismo conjunto de estructuras palato-maxilar, pudiendo operar dentro de las limitaciones impuestas por la superposición de las estructuras utilizadas para la captura de presas y su transporte. Dentro de los clados con colmillos frontales, tales sistemas de suministro de veneno son funcionalmente muy flexibles, generado de diversas modificaciones evolutivas que permiten adaptarse a diferentes tipos de presas o hábitats; estas modificaciones anatómicas del aparato de veneno y su potencial cinético claramente son más desarrollados en los vipéridos que los elápidos (Deufel y Cundall 2006). Por consiguiente, el veneno puede ser interpretado como un rasgo adaptativo trófico, crucial para el éxito predatorio de la serpientes. Aunque existen estudios que sostienen la idea de que la variación del veneno es reflejo de la adaptación local para la alimentación en diferentes presas (Daltry et al. 1996; Barlow et al. 2006), cabe también la posibilidad en que la combinación de procesos genómicos y post-genómicos puedan contribuir a alterar la composición y toxicidad de los venenos (Casewell et al. 2014); aun así, la dirección resultante de tales estudios sugieren que la variación del veneno no puede estar condicionado a un solo factor, sino que son un conjunto de factores que interactúan o no entre sí; cuya compresión, hasta ahora, parecer resultar incompleta bajo el escenario actual. A diferencia de las serpientes Elapidae, en Viperidae puede presentarse una gama variable de envenenamientos, debido por un lado, a la alta variedad de géneros y especies que dentro de la familia existen (>270 spp./sspp.), y por el otro, a las variaciones del veneno en sí. Desde el punto de vista fisiopatológico, los distintos tipos de venenos que exhiben los elápidos y vipéridos causan diferentes reacciones que pueden traducirse en actividades neurotóxicas (pre y postsinápticas), cardiotóxicas, miolíticas, coagulantes (anticoagulantes al final de la reacción), hemostáticas (por activación o inhibición), hemorrágicas y, también acciones necrotóxicas y hepatotóxicas (cf. Chippaux et al. 1991; Osorio et al. 2007). La heterogeneidad detectada en los venenos es sin duda multifactorial, incluso aun dentro de un mismo taxón con respecto a su distribución geográfica. Entre los factores que pueden incidir sobre la variabilidad de los venenos, tenemos los siguientes: variabilidad interfamiliar, intergenérica, interespecífica e intraespecífica. Intraespecíficamente, los venenos ofídicos pueden presentar variaciones en diferentes poblaciones, especialmente aquellas de amplia distribución (algunos son en realidad complejo de especies aún no bien estudiadas, p. ej., Bothrops colombiensis, obser. pers. LFE), así como pueden existir variaciones en un mismo individuo, de acuerdo a su edad, época del año (es frecuente en taxones de ecosistemas templados) e incluso se han reportado variaciones en el veneno de un mismo individuo durante el mismo ordeño (Chippaux et al. supra cit.).

Se ha reconocido que ejemplares de longitudes pequeñas suelen ser más tóxicos que los ejemplares adultos si se comparan las mismas cantidades de veneno entre uno y otro, es decir, variación ontogenética, incluso parece ser relativamente común entre los vipéridos y elápidos neotropicales (cf. Andrade y Abe 1999; Mackessy et al. 2003; Alape-Girón et al. 2008; Sanz et al. 2008; Zelanis et al. 2009; Tanaka et al. 2010; Gibs et al. 2011; Calvete 2013; Carvalho et al. 2014; Lomonte et al. 2014). Sin embargo, clínicamente serían más peligrosos los ejemplares adultos debido a la alta cantidad de veneno que estos pueden inyectar y las partes anatómicas del cuerpo que pueden ser afectadas. Dentro de los vipéridos suramericanos, Lachesis stenophrys Cope, 1875, de Costa Rica, es un caso inverso a la regla, ya que el veneno incrementa su toxicidad con la edad, por lo tanto, también su letalidad (Gutiérrez et al. 1993). No obstante, aunque especies del género pueden superar los 300 mg de veneno, la gravedad de los cuadros clínicos ocurren por un conjunto de factores y no sólo por la cantidad inyectada. De hecho, la especie suramericana de amplia distribución Lachesis muta, aunque poco son los casos de envenenamientos conocidos, los reportados hacia al norte del río Amazonas en Brasil, parecen manifestar diferentes signos y síntomas (Souza et al. 2007). Otro ejemplo de variabilidad del veneno, se refiere a un estudio donde se reportaron diferencias en la coloración y fisiopatología del veneno extraído de algunos ejemplares de Crotalus d. ruruima, unos amarillos y otros de color blanco (Dos Santos et al. 1993). Por lo general, la coloración amarillenta en los venenos de serpientes está relacionada con la presencia de la enzima L-aminoácido-oxidasa (exhibe también variabilidad intrapoblacional en Micrurus, v. Jorge da Silva y Aird 2001). Igualmente, los autores señalaron que los venenos de color blanco en C. d. ruruima son más letales en roedores de experimentación que los venenos amarillos, no obstante, el veneno amarillo presentó actividad hemorrágica y necrótica, la cual es poco común en la mayoría de las poblaciones politípicas de Crotalus durissus, pero análoga con respecto al veneno de otras Crotalus de Norteamérica (v. et Gold et al. 2004). Los venenos de serpientes se encuentran entre los compuestos más complejos del reino animal, siendo las proteínas uno de sus componentes más estudiados en las últimas décadas debido a su diversidad estructural y bioquímica, así como su efecto en los seres humanos. Estas proteínas en gran medida pertenecen a unas grandes familias proteicas (incluyendo enzimas) como serina proteinasas, Zn2+-metaloproteinasa, acetilcolinaesterasas, L-amino ácido oxidasas y hialuronidasas, Grupo I y II PLA2s; igualmente proteínas sin actividad enzimática están presentes, tales como desintegrinos, sarafotoxinas, 3FTXs, C-tipo proteínas similares a la lecitina, péptidos vasoactivos, miotoxinas, CRISP, inhibidores de la cistatina y proteasa de tipo Kunitz (cf. Mebs 1999; Fry et al. 2003; Vonk et al. 2011; Bernardoni et al. 2013; Hibbs et al. 2013). Así pues, entre los componentes tóxicos de alto peso molecular encontramos: péptidos potenciadores de la bradiquinina (Bothrops y Crotalus), los cuales tienen como función 348

CAPÍTULO IV. VENENOS OFÍDICOS, ESTRUCTURAS ASOCIADAS Y PROFILAXIS

incrementar la dilatación y permeabilidad de los vasos sanguíneos, permitiendo una rápida difusión del veneno en el torrente sanguíneo, estimulando los receptores del dolor y la contracción de algunos músculos lisos. En las presas, estas alteraciones fisiológicas disminuyen las posibilidades de escapatoria. Algunos polipéptidos tóxicos (Crotalus) interrumpen de manera directa la transmisión de los impulsos nerviosos trayendo como consecuencia deficiencias cardíacas o respiratorias. Por su parte, las enzimas proteolíticas (prácticamente en todas las especies presentes en el país, principalmente en Bothrops, Lachesis, Porthidium y ocasionalmente en Crotalus) catalizan la ruptura de los componentes estructurales, produciendo ruptura de los vasos sanguíneos, equimosis, cianosis, flictenas y en general, necrosis de los tejidos. Esto facilita a las serpientes la digestión de grandes presas. Las hialuronidasas presente en todos los venenos, más que tóxicas, destruyen los enlaces mucopolisacáridos en los tejidos conectivos permitiendo una rápida difusión del veneno. Por su parte, las proteasas (subfamilia Crotalinae, especialmente Bothriechis, Bothrops, Lachesis y Porthidium; raramente en Crotalus), se encargan de catalizar las reacciones que interrumpen los enlaces de los polipéptidos que forman los tejidos, causando daños en los vasos sanguíneos (y por lo tanto sangramientos) y deterioro de las fibras musculares. Las fosfolipasas A2 es uno de los componentes más difundidos en la naturaleza dentro de las secreciones o fluidos biológicos, así como en los venenos de las serpientes avanzadas (elápidos, vipéridos y caenophidios con glándula Duvernoy). Son enzimas esterolíticas que hidrolizan glicerofosfolípidos en la posición sn-2 del esqueleto de glicerol, liberando lisofosfolípidos y ácidos grasos libres, con más de 100 isoformas conocidas. De acuerdo con sus propiedades estructurales y bioquímicas (p. ej., secuencia de aminoácido, secuencia catalítica, bajo peso molecular 13-18 kDA), estas enzimas se han clasificado dentro de al menos 15 grupos (I-XV), de los cuales el grupo I (elápidos) y el grupo II (vipéridos) se encuentran en los venenos de serpientes con colmillos frontales (cf. Lynch 2007; Marcussi et al. 2007; Lomonte y Gutiérrez 2011; Stábeli et al. 2012; Oehme et al. 2014), pero menos frecuente en especies de serpientes caenophidias sin colmillos frontales (Mackessy 2002). A pesar de que por lo general catalizan las reacciones que dañan a la musculatura y los nervios, pueden también variar drásticamente de una enzima no tóxica a un potente neurotóxico como la crotoxina presente en la cascabel (Crotalus durissus), la cual ataca de manera específica las membranas de los nervios motores terminales (v. Pereañez et al. 2009; Dos-Santos 2014). En otras especies o géneros (p. ej., Bothrops y grupos relacionados), la fosfolipasa A2 puede afectar severamente los tejidos causando necrosis (Mebs 1999), así como también puede modificar la contractibilidad muscular y puede causar cambios estructurales en el sistema nervioso central. Las enzimas imitadoras de la trombina (crotálinos) inhiben la coagulación sanguínea por 349

actuar como un procoagulante o como anticoagulante. Algunas glicoproteínas pueden suprimir las respuestas inmunológicas a través de las respuestas de anticomplementación. En cambio, otras enzimas como las ribonucleasa, desoxiribonucleasas, nucleotidasas, amino acidoxidasas, lactato dehidrogenasas y ácidos y bases fosfatasas interrumpen por varias vías las funciones generales de las células, causándoles por lo general la muerte. Entre los componentes potencialmente tóxicos de bajo peso molecular podemos encontrar elementos como las aminas biogénicas (Crotalus), que tienen como función interrumpir la transmisión de los impulsos nerviosos así como otras señales entre las células y la acetilcolinesterasa (elápidos), que al eliminar la acetilcolina, indispensable para la trasmisión de los impulsos nerviosos presinápticos, desencadena una falla cardíaca y respiratoria masiva. Diferencias comparativas entre los venenos de elápidos del Viejo Mundo y el Nuevo Continente son bien conocidas (Vonk et al. 2013), sin embargo, de este último grupo constituido por las corales (Leptomicrurus, Micrurus y Micruroides), su composición y toxicidad ha sido pobremente comprendido, hasta ahora. De los grupos suramericanos, Micrurus es el más diverso con más de 70 spp./sspp. (véase Feitosa et al. 2015), por lo general sus mordeduras son letales y altamente tóxicas debido a los efectos pre y postsináptico de los componentes del veneno neurotóxico (DL50 =7-76μg veneno/18-22 g de ratón) (v. Aird y Jorge da Silva 1991; Jorge da Silva y Aird 2001; Cecchini et al. 2005; Tanaka et al. 2010, 2012; Margres et al. 2013). Usualmente estos venenos suelen requerir un lapso comprendido entre 2 y 6 horas para que se manifieste el cuadro clínico e incluso llegar hasta las 48 horas después del accidente para que las toxinas alcancen su máximo efecto (Campbell & Lamar 2004). En general, contienen como componentes tóxicos primarios o alfa, neurotoxinas que son polipéptidos básicos de bajo peso molecular, siendo inhibidores de los receptores nicotinicos de la aceltilcolina en la unión neuromuscular. Los venenos elapídicos pueden contener proteinasas en un nivel muy bajo pero pueden presentar cantidades importantes de fosfolipasa y hialuronidasa con una cantidad variable de L-amino acido oxidasa. La difusión del veneno de estas serpientes ocurre de manera rápida debido a la combinación del bajo peso molecular y sus altas cantidades de hialuronidasas. En estos, las fosfolipasa pueden actuar como componentes mionecróticos con la consecuente liberación de creatinfosfoquinasa (CPK), aunque en otras especies, puede tener un efecto cardiotóxico (Norris 2004). Por otro lado, estos venenos carecen o poseen en muy bajo nivel actividad procoagulante, anticoagulante y proteolítica (véase Tan y Ponnudurai 1992; Tanaka et al. 2010, 2012), con la consecuente carencia de cuadros necróticos en la sintomatología. En general, los venenos de elápidos suramericanos (p. ej., Micrurus y Leptomicrurus) provocan entre los primeros signos y síntomas: ptosis palpebral y visión doble o borrosa, seguida de dificultad para el habla (disartria) y dificultad para deglutir (disfagia),

CAPÍTULO IV. VENENOS OFÍDICOS, ESTRUCTURAS ASOCIADAS Y PROFILAXIS

así como debilidad muscular general. Así mismo, se han reportado cuadros clínicos cuyos pacientes manifestaron nauseas, vómitos recurrentes y rara vez dolor abdominal (Warrel 2004), aunque un accidente ofídico ocasionado por Micrurus lemniscatus presentó dolor local intenso, evolución muy lenta del envenenamiento neurotóxico, trombocitopenia persistente y coagulopatía leve (Manock et al. 2008); otros reportes en la región sugieren que el dolor local y el edema suelen presentarse en estos envenenamientos, acompañados de ciertas manifestaciones poco comunes (p. ej., mialgia y artralgia, v. Roodt et al. 2013; Pardal et al. 2010). Experimentalmente, Cecchini et al. (2005) encontraron que el veneno de M. lemniscatus carvalhoi muestra una alta actividad miotóxica y neurotóxica en ratones, por lo que sugieren que el veneno actúa preferentemente sobre los receptores nicotínicos postsinápticos, que interfieren con la transmisión neuro-muscular pero sin afectar membranas musculares adyacentes. Igualmente, los autores creen muy importante investigar el modo de acción de los venenos de cada taxón dentro de Micrurus (spp./sspp.), ya que los mismos pueden exhibir acciones pre y postsinápticas. Por su parte, se ha encontrado que los venenos de M. mipartitus y M. dissoleucus provocan efectos neurotóxicos pudiendo ser de origen postsináptico, aunque en esta última especie también mostró un mecanismo de acción miotóxica (Rengifo et al. 2012). Según los autores, tales diferencias entre los mecanismos de acción de los venenos podrían estar determinados por el hábitat y su alimentación.

ASPECTOS ZOOGEOGRÁFICOS Y CLÍNICOS DEL ENVENENAMIENTO OFÍDICO EN VENEZUELA (ELAPIDAE Y VIPERIDAE) Patrones Ecogeográficos Dentro de Caenophidia, sólo un grupo de serpientes han evolucionado extensas adaptaciones dentarias relacionadas con la inyección de veneno: Viperidae, Elapidae y el género Atractaspis. En el caso de Viperidae comprende cuatro subfamilias (Vitt & Caldwell 2009) y alrededor de 328 spp./sspp. (Uetz y Hošek 2014); actualmente el clado esta bien soportado y representa el grupo hermano de todos los Colubroidea, excepto Xenodermatidae Gray, 1849 y Pareatidae Romer, 1956. Por su parte, la subfamilia Crotalinae ha sido también reconocida como clado (véase et Deiques 2002), pero algunos géneros parecen ser no monofilético (Pyron et al. 2013). Aun así, hoy en día se reconocen 228 taxones (Uetz y Hošek 2014), cuyos miembros correspondientes a los géneros Bothriechis, Bothrocophias, Bothrops, Crotalus, Lachesis y Porthidium se encuentran en los ambientes tropicales y subtropicales de Suramérica. Con respecto a Elapidae, su monofilia ha sido recientemente corroborada por Pyron et al. (2013), constituida por 353 spp./sspp. (Uetz y Hošek 2013) y agrupadas en dos subfamilias (Elapinae e Hydrophiinae Fitzinger, 1843). Por su parte, los géneros Leptomicrurus y Micrurus son los únicos miembros

Elapinae que habitan los ambientes tropicales y subtropicales de Suramérica; mientras que Hydrophis, es el único miembro de la subfamilia Hydrophiinae que se halla en el borde marino del pacífico al oeste del continente suramericano (véase Sanders et al. 2012; Lomonte et al. 2014). Desde el punto de vista biogeográfico, Viperidae se considera un clado más antiguo que Elapidae, ya que los miembros del primero evolucionaron hace 48,9 y 31,0 Ma, con respecto a elápidos, que divergieron hace 32,2 y 21,1 Ma (cf. Sanders y Lee 2008; Terribile et al. 2009a). Hasta ahora, la hipótesis del origen de las "pitvipers o víboras con fosetas" en nuestro continente indicaría una única colonización del Nuevo Mundo desde un origen asiático (corroborado el grupo-hermano Azemiopinae y Crotalinae por Pyron et al. 2013), hace 24-22 millones de años y seguida de una rápida cladogénesis. De tal manera que la divergencia del grupo es consistente con la idea de al menos dos clados biogeográficos: uno que comprende la región Neártica y Zona de Transición Mexicana de la Región Neotropical (cf. Morrone 2014), constituido por Agkistrodon Palisot de Beauvois, 1799, Crotalus y Sistrurus Garman, 1884, y otro Neotropical, que puede ser dividido en América Central, con Porthidium + Atropoides Werman, 1992 + Cerrophidion Campbell & Lamar, 1992 (grupo Porthidium), Bothriechis, Lachesis, Mixcoatlus Jadin, Smith & Campbell, 2011 + Ophryacus Cope, 1887; y América del Sur constituida por los géneros Bothrops y Bothrocophias (cf. Parkinson 1999; Vidal et al. 1999; Gutberlet y Campbell 2001; Gutberlet y Harvey 2002; Parkinson et al. 2002; Castoe et al. 2005; Castoe y Parkinson 2006; Wuster et al. 2008; Jadin et al. 2011; Pyron et al. 2011; Carrasco et al. 2012). Por otro lado, Elapidae es un grupo monofilético pero consistente con la división tradicionalmente conocida (véase Keogh 1998), y que comprende dos irradiaciones claramente distintivas desde el punto de vista morfológico y filogenético (cf. McDowell 1970; Castoe et al. 2007; Pyron et al. 2013). La subfamilia Hydrophiinae son serpientes continentales y marinas de origen Australo-Papúes (v. Keogh et al. 1998), que alcanzan alrededor de 62 taxones. Entre tanto, la subfamilia Elapinae comprende serpientes continentales como las cobras afro-asiáticas, el género Bungarus Daudin, 1803 de Asia y las serpientes corales de Asia y América, constituido actualmente por 291 spp./sspp. Momentáneamente, el origen del grupo pudiera ser africano, asiático o afro-asiático con la posterior dispersión hacia el Nuevo Mundo por la radiación de los elápidos americanos (p. ej., Micrurus) y Melanasio; y luego Australia por los elápidos AustraloPapúes y las verdaderas serpientes marinas. Desde esta perspectiva, en Venezuela, los miembros de Viperidae comprende tres géneros de origen centroamericano y uno suramericano; mientras que ambos géneros pertenecientes a Elapidae son de origen suramericano. Bothrops: son serpientes esbeltas y de rápidos desplazamientos, de hábitos nocturnos (ocasionalmente vespertinas), mayormente terrestres, excepto algunas que pueden ser semi-arbóreas (p. ej., antiguos miembros de Bothriopsis). Aunque 350

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Figura 404. Distribución Potencial de vipéridos y elápidos en Venezuela, basada en la vegetación propuesta por Huber y Alarcón (1988). ABothrops, B- Crotalus, C= Lachesis, D= Porthidium y E= Leptomicrurus-Micrurus. Los datos de ocurrencia fueron analizados usando el software libre Diva-Gis versión 7.5. 351

APÉNDICE I Un nuevo taxón del género Atractus Wagler, 1828 (Colubroidea: Dipsadidae) procedente de la región noroccidental de Venezuela Luis Felipe Esqueda1 y Roy McDiarmid2 1

Investigador Independiente. Santiago de Chile, Chile. Correo Electrónico:

luisfesqueda@gmail.com 2

USGS Patuxent Wildlife Research Center, Smithsonian Institution, PO

Box 37012, National Museum of Natural History, Room 378, MRC 111, Washington, DC 20013‑7012, USA. Correo Electrónico: mcdiarmr@si.edu

Resumen.- Durante el desarrollo del libro tuvimos la oportunidad de chequear material conservado en varios museos de Estados Unidos, dando como resultado el hallazgo de un espécimen adulto depositado en el Museo Nacional de Historia Natural del Instituto Smithsoniano (USNM), el cual exhibe un conjunto de atributos distintivos que no pueden ser asignables a ninguna especie conocida del género a lo largo de su distribución Neotropical, ameritando por defecto su descripción. Así, la nueva Atractus puede ser fácilmente distinguible del resto de sus congéneres por tener 17 hileras de escamas dorsales al medio del cuerpo, 8 (4,5) escamas supralabiales, 7 (4) escamas infralabiales, alto conteo de dientes maxilares, patrón dorsal uniforme, superficie ventral de cuerpo y cola fuertemente pigmentadas y una peculiar mancha clara situada sobre las supralabiales posteriores en preservativo. Palabras claves.- estado Lara, Parque Nacional Yacambú, Serpentes, Dipsadidae, Atractus.

Abstract.- During the book development we had the opportunity to check preserved material in several museums of the United States of America, resulting the discovery of an adult specimen deposited in the National Museum of Natural History of Smithsonian Institution (USNM), which displays a set of distinctive attributes that cannot be assigned to any known species of the genus throughout its Neotropical distribution, deserving by default its description. So the new Atractus can be easily distinguishable from the rest of its congeners by have 17 rows dorsal scales to midbody, 8 (4,5) supralabial scales, 7 (4) infralabial scales, high number of maxillary teeth, dorsal pattern uniform, ventral surface of body and tail strongly pigmented and a peculiar light blotch on the two supralabials last in preservative. Keywords.- Lara State, National Park Yacambu, Serpentes, Dipsadidae, Atractus.

Sinopsis del Género y Metodología de Trabajo.- Dentro de los alethinophidios Squamata, Atractus es un género de serpientes criptozoicas-semifosoriales que exhibe un patrón altamente

diverso, complejo y especioso con al menos 138 especies conocidas (Pincheira-Donoso et al. 2013; Schargel et al. 2013; Passos et al. 2013: Almeida et al. 2014; Köhler y Kieckbusch 2014; Salazar-Valenzuela et al. 2014). En Venezuela hasta hace poco fue considerado un grupo discreto si comparamos su riqueza a la de Colombia o Brasil, sin embargo, estudios recientes han demostrado lo contrario dejando claro que su diversidad y distribución en el país ha sido subestimada (Barros 2000; Schargel y García-Pérez 2002; Esqueda y La Marca 2005; Kok 2006; Esqueda et al. 2007; Passos et al. 2009; Esqueda 2011; Rivas et al. 2012). Si bien nuestros datos reflejados en el Capítulo II del libro nos muestran una riqueza del género equivalente al 14,4% con respecto al total registrado de serpientes, aun así, datos inéditos prontamente a ser publicados nos vislumbran un escenario de mayor diversificación (Esqueda en prep.). A pesar de ello, el tema principal desarrollado y discutido en los últimos años ha sido de carácter taxonómico, no así sus relaciones y bioecología que en gran medida permanecen sin ser exploradas plenamente. La morfología y merística definida acá para la descripción de la nueva especie, en general, siguen los mismos procedimientos tradicionalmente usados para este grupo (cf. Savage 1960; Hoogmoed 1980), con algunas excepciones. Referente a la escama loreal reconocemos sólo dos condiciones con respecto al diámetro horizontal del ojo (corta o larga) y no una tercera condición “moderada“ usada por otros autores (v. Passos et al. 2007a,c). Por su parte, el uso reciente del término "espina caudal" en este grupo puede ser comprensible, ya que en el pasado se ha usado para descripciones de otras serpientes, aun así, su uso puede ser abstruso si no existe una clara definición. Si consideramos el concepto dado por Waremam (2005: 187) quien señaló que espina es “Any firm, pointed structure or process on the body of a reptile”, entonces su uso no estaría sujeto a este género sino que puede ser aplicado a un sin número de especies (p. ej., Colubridae o Dipsadidae), siendo además correcto si nos apegamos estrictamente al concepto, sin embargo, el término en sí mismo puede confundir debido a la presencia, en ciertas especies (p. ej., Epictia), de un apéndice mucronado que bajo nuestra opinión constituye formalmente una espina, la cual se halla encima de la base de una escama terminal o apical. Aunque la definición de espina caudal puede ser, sin duda, un tema de extensa discusión, preferimos usar el término de escama apical, debido en parte también a que hemos encontrado variabilidad intraespecífica, por lo que su importancia taxonómica, por ahora, deberá ser mejor evaluada. Con respecto a la escutelación cefálica que se verifica en el grupo, el conteo de escamas infralabiales suele ser confuso. A pesar que algunos autores como Savage (1960), Roze (1966), Hoogmoed (1980) y Martins-Oliveira (1993) no precisaron la formalidad de conteo de esta escama, si han señalado su variabilidad, encontrándose un rango entre 5-8 escamas. Según Waremam (2005: 101) la definió como “The lower labial; any one 406

of the enlarged LABIAL scales bordering the lip of the lower jaw”. Si tomamos el concepto dado por este último autor, el conteo debe de ser todas aquellas escamas dispuesta sobre el labio inferior hasta la comisura labial, no obstante, la confusión existe con la última escama que se halla debajo de la última supralabial (observado en vista lateral y con la boca cerrada), la cual suele ser indiferenciada con respecto a las escamas adyacentes. Nosotros acá vamos a considerar la indiferenciación o no de la escama, si existe, la mencionamos como postinfralabial y no como infralabial. Así mismo, nos referiremos en la descripción a las escamas sublabiales, gulares medias y escama nucal, siguiendo la discusión hecha en el Capítulo II del libro, ya que éstas suelen ser confusas y por ende no señaladas. Las medidas de las escamas cefálicas fueron tomadas con un vernier, mientras que aquellas medidas por encima de 100 mm (p. ej., longitud total) se hicieron con una regla plástica flexible; así mismo, la escamación en general fue verificada usando un microscopio Wild M8 con micrómetro ocular o la verificación a través de imágenes del espécimen, las cuales fueron procesadas usando el software imageJ 1.47 v. y Klonk image measurement 13.2.2.6 v. Las imágenes usadas en la descripción fueron tomadas usando una lupa con aditamento fotográfico por el Museo Nacional de Historia Natural del Instituto Smithsoniano (James Poindexter, USNM) y procesadas luego usando el software Photoshop CS5 (2012). El sexo se verificó mediante la disección sobre la región subcaudal y posterior verificación del órgano abductor. El conteo de dientes maxilares fue comprobado a través de imágenes de la cabeza en alta resolución (radiografía). La Figura 2 referida a la distribución de la especie fue hecha a partir de la base cartográfica realizada por Rodríguez et al. (2011) y posteriormente modificada por el primer autor. Atractus heyeri Esqueda & McDiarmid sp. nov. Fig. 1 Tierrera del Yacambú Holotipo.- USNM 247764, Hembra adulta. Sanare, 17 Km SE Parque Nacional Yacambú, estado Lara, aproximadamente 1510 m de altitud, coordenadas geográficas 9º42'26"N y 69º34'34"O (v. Wells 2007; Caterino y Tischechkin 2013), colectado por Jhon B. Heppner en agosto de 1981. Etimología.- El epíteto específico es un patronímico usado como sustantivo en el caso de genitivo singular, en honor herpetólogo norteamericano Ronald Heyer, actualmente dedicado a la sistemática y biogeografía del género Neotropical Leptodactylus Fitzinger, 1826. Apreciado amigo y colaborador del Laboratorio de Biogeografía, Universidad de los Andes, Mérida, Venezuela. Distribución Venezolana.- Restringida al estado Lara, por lo tanto, endémica de Venezuela. Definición y Diagnosis.- Este taxón puede ser diferenciado del resto de sus congéneres Cis y Trans Andino por la siguiente combinación de caracteres, como se dan a continuación: (1) 17-17-17 hileras de 407

escamas dorsales alrededor del cuerpo, lisas y sin fosetas apicales; (2) 8(4,5)/8(4,5) escamas supralabiales; (3) 7(4)/7(4) escamas infralabiales; (4) amplio contacto entre escama rostral y primera infralabial, más de la mitad del alto de esta última escama; (5) escama loreal larga, en contacto con tres escamas supralabiales; (6) escama rostral más ancha que alta, escasamente visible desde arriba, hocico redondeado en vista dorsal; (7) 166 escamas ventrales + 2 preventrales; (8) 4 escamas gulares medias; (9) 29/29 escamas subcaudales; (10) sin quillas caudales; (11) nueve a diez dientes maxilares, sin diastema; (12) diseño dorsal del cuerpo sin líneas o machas claramente definidas, siendo más bien uniforme, aunque las escamas pueden estar salpicadas de pardo claro hacia el centro; (13) primera hilera dorsal no agrandada, cuyo fondo es parduzco y salpicado de crema, dando la impresión de una línea vívida discontinua, y que se extiende hasta el borde anterior de la cloaca en vista lateral; (14) superficie ventral del cuerpo fuertemente manchada de pardo oscuro en preservado, con ligeros espacios crema pero dispuestos al azar; (15) superficie dorso-caudal con el mismo diseño dorsal del cuerpo; (16) superficie ventral de la cola manchada de pardo oscuro, incluyendo la escama cloacal; (17) sobre las escamas supralabiales posteriores se halla una mancha clara conspicua en forma de media luna en preservado; (18) coloración dorsal de la cabeza uniforme, similar al patrón dorsal del cuerpo; (19) margen posterior de la última infralabial sobrepasa el margen anterior entre las dos últimas supralabiales en vista lateral; (20) constricción cervical ausente; (21) longitud total máxima 497 mm, cola moderadamente larga, equivalente al 10,2 %; (22) primera supralabial elongada, ¾ de la altura con respecto a la segunda escama. Atractus heyeri sp. nov., posee 17 hileras de escamas dorsales en el medio del cuerpo, carácter que la separa inmediatamente de todas aquellas especies de Atractus con 15 hileras de escamas dorsales al medio del cuerpo (p. ej., A. albuquerquei Cuhna & Nascimento, 1983; A. biseriatus Prado, 1941; A. elaps, A. emmeli [Boettger, 1888], A. insipidus, A. manizalensis Prado, 1940; A. nicefori Amaral, 1930; A. occipitoalbus [Jan, 1862], A. ochrosetrus, A. paisa Passos, Arredondo, Fernandes & Lynch, 2009; A. poeppigi [Jan, 1862], A. oculotemporalis Amaral, 1932; A. punctiventris Amaral, 1933; A. roulei Despax, 1910; A. tamessari, A. taphorni, A. trilineatus, A. ventrimaculatus y A. vittatus) (Peters y Orejas-Miranda 1970; Martins y Oliveira 1993; Schargel y García-Pérez 2002; Kok 2006; Zaher et al. 2005; Passos et al. 2009; obs. per. LFE). Por su parte, puede ser distinguible de todas aquellas Atractus con 17 hileras de escamas dorsales al medio del cuerpo por la ausencia de líneas o manchas en el dorso del cuerpo (p. ej., A. alytogrammus Köhler & Kieckbusch, 2014; A. careolepis Köhler & Kieckbusch, 2014; A. andinus Prado, 1944; A. badius [Boie, 1827]; A. crassicaudatus [Duméril, Bibron & Duméril, 1854]; A. emigdioi, A. favae [Filippi, 1840]; A. flammigerus [Boie, 1827]; A. guerreroi, A. indistinctus Prado, 1940; A. lancinii, A. latifrons [G�nther, 1868]; A. loveridgei

Amaral, 1930; A. major, A. meridensis, A. micheleae, A. multidentatus, A. pamplonensis, A. obesus Marx, 1960; A. riveroi, A. santaemartae Dunn, 1946; A. savagei Salazar-Valenzuela, Torres-Carvajal & Passos, 2014; A. snethlageae Cuhna & Nascimento, 1983, A. tamaensis, A. titanicus Passos, Arredondo, Fernandes & Lynch, 2009; A. turikensis, A. univittatus, A. vertebrolineatus Prado, 1941 y A. wagleri Prado, 1945) (Peters & Orejas-Miranda 1970; Hoogmoed 1980; Martins y Oliveira 1993; Barros 2000; Silva-Haad 2004; Passos y Arredondo 2009; Passos et al. 2009a,b,c; Schargel et al. 2013; Almeida et al. 2014; Köhler y Kieckbusch 2014). Otro detalle distintivo en A. heyeri sp. nov. es el vientre fuertemente manchado, atributo que la separa fácilmente de otros congéneres que poseen la superficie ventral inmaculada o ligeramente salpicada (p. ej., A. fuliginosus, A. ronnie Passos, Fernandes & Borges-Nojosa, 2007, Atractus torquatus; cf. Roze 1966; Hoogmoed 1980; Fernandes et al. 2007b; Passos y Prudente 2012). Por otro lado, A. acheronius, A. duidensis, A. eriki,

A. matthewi, A. mijaresi, A. nasutus Passos, Arredondo, Fernandes & Lynch, 2009 y Atractus steyermarki (entre paréntesis) se diferencian de la nueva especie porque ésta posee tres escamas supralabiales en contacto con loreal (dos en las otras, v. Roze 1966; Markezich y BarrioAmorós 2004; Passos et al. 2009); De igual modo, se distingue de A. ayeush (entre paréntesis), ya que la nueva especie posee 9-10 dientes maxilares, una mancha clara sobre las escamas supralabiales posteriores, escama cloacal manchada de pardo oscuro y séptima infralabial supera la sutura entre las dos últimas supralabiales (seis dientes maxilares, mancha clara labial ausente, escama cloacal escasamente salpicada de pardo oscuro, séptima infralabial alcanza la sutura entre supralabiales). Por último, difiere de A. mariselae una especie andina (cf. Lancini 1979; Markezich y Barrio-Amorós 2004; obs. per. LFE), ya que esta última posee 5-6 dientes maxilares, vientre inmaculado o claro con numerosos puntos oscuros en cada escama; 168-171 ventrales en hembras, longitud máxima documentada

Figura 1. Composición del espécimen tipo USNM 247764 de Atractus heyeri sp. nov. Lámina A, vista dorsal de la cabeza; Lámina B, vista lateral de la cabeza; Lámina C, vista ventral de la cabeza (abreviatura: Inf= Infralabiales, G= Gulares y Sub= Sublabial); Lámina D, corresponde a la vista dorso-ventral del cuerpo. 408

395 mm, hocico ligeramente truncado o truncado, primera escama supralabial pequeña con respecto a la segunda (vs. 9-10 dientes maxilares, vientre fuertemente manchado de pardo oscuro; 166 ventrales, longitud máxima 497 mm, hocico redondeado; primera supralabial elongada, ¾ parte de su altura con respecto a la segunda en la nueva especie).

Descripción del holotipo (Fig. 1).- Rostral ligeramente más ancha que alta, escasamente visible desde arriba; primera supralabial más alta que ancha, su contacto con la rostral es alrededor ¾ de su altura, protrusión de la escama entre la prenasal y postnasal; narina proyectada por encima del borde inferior del ojo en vista lateral, sutura narinal corta, aproximadamente menos de la mitad de su diámetro; prenasal más pequeña que postnasal; postnasal más alta que ancha, latero-anteriomente con una depresión bien definida; segunda escama supralabial más alta que la primera, con protrusión entre postnasal y loreal; escama loreal alargada, irregularmente hexagonal, 1,9 veces más larga que el diámetro del ojo, decrece hacia este último; dos escamas internasales, tan anchas como altas, con una sutura no alineada con respecto a la sutura prefrontal (sinastria) (Fig. 1a), 2½ veces más corta (alrededor de 40% de su longitud) que esta última; dos prefrontales, anteriormente estrecha en vista dorsal; distancia interórbital 0,12 más larga que la distancia rostral-frontal; escama frontal ligeramente más ancha que larga, irregularmente hexagonal; dos escamas supraoculares, más largas que anchas y estrechas hacia su porción anterior; dos parietales, sutura ligeramente más corta que la distancia rostral-frontal, latero-anteriormente en contacto con la postocular superior; margen externo de las parietales en contacto con 4-5 escamas; 2/2 escamas postoculares. la escama

inferior más alta que la superior, latero-posteriormente en contacto con la primera temporal y sexta supralabial; margen de la postocular superior y temporal más de la mitad del margen entre la segunda postocular y temporal; formula temporal 1+2, siendo fusionada o no la supratemporal posterior, dando la impresión de una escama nucal; 8(4,5)/8(4,5) escamas supralabiales, con la cuarta agrandada y la última alargada (Fig. 1b); primera supralabial pentagonal, más alta que ancha, contacto con la escama rostral es equivalente a ¾ de su altura y claramente elongada con referencia a la supralabial que le sigue (¾ de su altura); supralabiales que contactan con primera temporal subiguales con respecto a su altura, su extremo superior se halla por encima del margen inferior del ojo. Ventralmente, la cabeza es más o menos redondeada; mental irregularmente triangular, separado de las geneiales por la inclusión del primer par de infralabiales; 7(4)/7(4) escamas infralabiales, sutura entre la primera y segunda, aproximadamente la mitad de la sutura geneial, por consiguiente, la segunda escama es más larga que ancha; borde posterior de la última infralabial supera la sutura entre la penúltima y última supralabial (¼ de su longitud en vista lateral); 1/1 postinfralabial, indiferenciada de las escamas adyacentes, en contacto dorsal con la última supralabial; 1/1 sublabial, distancia intersublabial >¼ de la sutura geneial, en contacto con la 4ta y 5ta infralabial y geneiales, sutura entre sublabial y cuarta infralabial ancha, 0,3 veces la longitud de la sutura geneial; un par de geneiales, más largas que anchas, con sus bordes libres posteriormente, 37% más larga que el diámetro horizontal del ojo; 4 escamas gulares, primera con su borde posterior redondeado y claramente imbricada con respecto a las geneiales y sublabiales (una a cada lado); 166 escamas ventrales + 2 preventrales; 29/29 escamas subcaudales,

Figura 2. Mapa de la distribución hasta ahora conocida de Atractus heyeri sp. nov. en Venezuela. Área rayada corresponde a los límites del Parque Nacional Yacambú en el estado Lara. Polígono sólido de color verde indica la localidad precisa donde fue hallado el holotipo. 409

que terminan en una escama apical cónica con su borde redondeado (sin espina mucronada); región latero-caudal sin quillas o tubérculos supracloacales. 9-10 dientes maxilares, sin diastema (observado en ambos lados), primeros dos dientes claramente espaciados entre sí, mientras que los restantes dientes exhiben un corto espacio entre ellos. Coloración en preservativo.- Cabeza dorsalmente indiferenciada con respecto a la región dorsal del cuerpo, pudiendo resumirse como pardo grisáceo, con pequeños espacios pardos claros; en vista lateral, las primeras cuatros escamas supralabiales son pardos grisáceas, ligeramente salpicadas de crema, una mancha crema conspicua en

forma de media luna sobre la quinta, sexta y séptima supralabial; ventralmente, la mental y primer par de infralabiales fuertemente pigmentadas de pardo oscuro; escamas geneiales pigmentadas de pardo oscuro en su tercio anterior, siendo la porción restante crema con un par de pequeñas manchas; restantes escamas infralabiales en su mayoría manchadas de pardo oscuro, excepto su borde labial que es crema; el área manchada entre las escamas infralabiales, geneiales y mental, a simple vista, se aprecia una mancha en forma de herradura; sublabiales ligeramente manchadas de pardo oscuro (parece ser variable). La región dorsal del cuerpo exhibe un diseño desprovisto de líneas longitudinales, manchas redondeadas o

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Figura 3.

Distribución altitudinal de las especies del género Atractus en Venezuela. Áreas negras corresponden a datos comprobados de museos o bibliografía pertinente, mientras las áreas grises corresponden a celdas altitudinales sin información (vacíos). El rango de altitud varía cada 250 m. Rombo negro se refiere a taxones que ocurren por encima de 1000 m de altitud. 410

transversales (tipo bandas), sin embargo, al aumento se aprecia que las escamas ligeramente están marginadas de pardo grisáceo, con la porción media crema, salpicada de pardo claro, aunque algunas escamas dorsales poseen una coloración más uniforme (pardos oscuras); la hilera dorsal adyacente a las ventrales exhibe mayor cantidad de espacios claros, dando la impresión de una línea discontinua hasta el borde anterior de la cloaca. Superficie ventral del cuerpo fuertemente invadida de pardo oscuro, con pocos espacios claros, más evidente hacia el tercio anterior del cuerpo; región dorsal de la cola similar al cuerpo, no así la superficie ventral que es pardo oscura (con unos pocos espacios claros, los cuales están dispersos), incluyendo la escama cloacal.

Coloración en vida.- No conocida, excepto por una nota de campo que dice gris. Es posible que el espécimen cuando fue colectado estaba en la fase de muda de piel o renovación de la escamación (ecdisis), por consiguiente, su apariencia suele ser lechosa o grisácea durante esa etapa. A futuro este detalle requiere ser comprobado.

Datos morfométricos del holotipo.- Longitud total 497 mm (492 mm usando el software de medición imageJ); longitud de cola 51 mm (51 mm con el software imageJ), 0,102 veces con respecto a longitud total (10,2%); diámetro del cuerpo 12,5 mm, 2,5 % de la longitud total; longitud de la cabeza 12,8 mm; ancho de la cabeza 8,4 mm, tomado entre la comisura labial; diámetro horizontal del ojo 1,4 mm; distancia entre la frontal y rostral 4,1 mm; distancia interórbital 4,7 mm; distancia ojo-narina 3,4 mm; longitud de la sutura geneial 3,8 mm.

Comentarios Finales.-

Por el momento Atractus heyeri sp. nov. ocurre a 1510 m de altitud, en el extremo noreste del Parque Nacional Yacambú, estado Lara, Venezuela (Fig. 2). Esta ABRAE se encuentra en la vertiente sur de la Sierra de Portuguesa, teniendo una superficie aproximada de 26.916 ha, y caracterizada por un paisaje de relieve abrupto con numerosas gargantas, típico de la Cordillera de Mérida. Altitudinalmente se encuentra entre los 500 y 2200 metros, con una superficie que comprende principalmente bosques nublados (cf. Aponte y Salas 2003), los cuales comparten una mayor afinidad florística con aquellos situados en la Cordillera de la Costa (cf. Zinck 1986; Meier 2011). Además, el estado Lara posee una superficie de 19.800 Km2 (2,16% del territorio continental), con diversos ecosistemas secos y húmedos de tierras bajas, submontanos y montanos, además de ser considerada una de las entidades con mayor proporción de bosques nublados en el país (Oliveira-Miranda et al. 2010). Desde el punto de vista biogeográfico, la entidad se encuentra dentro de la región Neotropical, subregión Brasileña, dominio Pacífico y entre las provincias Guajira y Sabana al norte de Suramérica (véase Morrone 2014). Aun cuando la entidad exhibe un complejo mosaico de 411

ecosistemas que van desde ambientes semiáridos hasta el páramo, la riqueza relacionada con la ofidiofauna ha sido discretamente abordada (p. ej., 8 spp. fueron señaladas por Roze 1966: 322, mientras que 29 spp. fueron señaladas por Suárez et al. 2013: 48), aunque nuestros datos confirman una mayor diversidad para la entidad (40 spp./sspp., véase Capítulo III). Con respecto al total de especies conocidas del género, sólo tres han sido reportadas para esta entidad noroccidental: Atractus emigdioi, proveniente del Páramo El Jabón, La Palma, habitante del bosque nublado andino (cf. Esqueda y La Marca 2005); Atractus aff. meridensis, señalada para el bosque nublado en el Parque Nacional Yacambú, muy probablemente simpátrica con la nueva especie (cf. Yústiz 1976) y Atractus ayeush, circunscrita a la serranía de Parupano, al norte del estado Lara, en el bosque tropófilo costero (cf. Esqueda 2011). De acuerdo con los datos actuales podemos decir que los miembros del género Atractus habitan predominantemente los bosques nublados al norte del río Orinoco (46%), conjetura que en parte ya había sido desarrollada por Esqueda y La Marca (2005), quienes también son de la idea al igual que otros autores, que este género exhibe un patrón alopátrico y un alto endemismo, sugerente de una especiación rápida. Por su parte, el grupo ocupa un rango altitudinal que varía entre 0-3000 msnm., siendo el piso por encima de los 1000 metros donde ocurre la mayor diversidad (>80% spp.) (Fig. 3). AGRADECIMIENTOS El primer autor desea agradecer muy especialmente a Ronald Heyer, Jeremis Jacobs y James Poindexter (USNM) por su valioso apoyo, ya que significó la revisión del espécimen tipo y la correcta sugerencia para que Roy McDiarmid nos ayudara como autor a concretar este artículo, incluido acá dentro del libro como un homenaje a nuestro amigo Marco Natera Mumaw. Por otro lado, queremos darles las gracias por su apoyo museístico a las siguientes personas e instituciones, quienes nos permitieron la revisión de material comparativo (sin un orden particular): Gregory Schneider, Zoology Museum, Univesity of Michigan, EE.UU., UMMZ; David Kizirian, Lauren Vonnahme y David Dickey, American Museum of Natural History, Colletion of Herpetology, New York, EE.UU., AMNH; Francisco Bisbal y Edward Camargo, Museo de la Estación Biológica, Rancho Grande, Aragua, Venezuela, EBRG; Enrique La Marca, Laboratorio de Biogeografía, Universidad de Los Andes, Mérida, Venezuela, ULABG; Jonathan Losos, José Rosado y Jonathan Woodward, Museum of Comparative Zoology, Harvard University, EE.UU., MCZ; Carol Spencer y Zima Bouzid, Zoology Vertebrate Museum, University of California, Berkeley, EE.UU, MVZ; Alan Resetar, Field Museum of Natural History, USA, FMNH; Chris Phillips, Museum of Natural History, Illinois University, EE.UU., IUMNH; Jacobs Hallerman, Collection of Herpetology, Zoologishes Museum Universität of Hamburg, Alemania, ZMH; Ned Gilmore, Academy

of Natural Sciences of Philadelphia, EE.UU., ANSP; Lee Fitzgerald y Tobby Hibbitts, Texas Cooperative Wildlife Collections, Texas A & M University, EE.UU., TCWC; Steve Rogers, Carnegie Museum of Natural History, EE.UU., CM y Greg Watkings Colwell, Yale Peabody Museum Natural History, Yale University, EE.UU., YPM. Es difícil ocultar la enorme estima que le tenía al primer autor del libro, Marco Natera Mumaw, quien nos dejo prematuramente antes de ver concretado y finalizado su sueño de muchos años, que con esfuerzo se ha podido alcanzar. Si existe algún responsable del nacimiento de esta especie es nuestro amigo, ya que nos concedió en su casa la oportunidad de culminar el libro. REFERENCIA CITADA Almeida, P.C., D.T. Feitosa, P. Passos y A.L.C. Prudente. 2014. Morphological variation and taxonomy of Atractus latifrons (Günther, 1868) (Serpentes: Dipsadidae). Zootaxa, 3860 (1): 6480. Aponte, C. y V. Salas. 2003. Estado actual del Parque Nacional Yacambú. Bioparques, 32 p. acceso www.bioparques.org Barros B., T.R. 2000. Una nueva especie de Atractus (Serpentes: Colubridae) de la Sierra de Perijá, estado Zulia, Venezuela. Anartia (Publicaciones Ocasionales del Museo de Biología de la Universidad del Zulia), 11: 1-10. Caterino, M.S., A.K. Tshechkin. 2013. Systematic revision of Opercliopygus Marseul (Coleoptera, Histeridae, Exosterini). ZooKeys, 271: 1-401. doi: 10.3897/zookeys. 271.4062. Esqueda, L.F. y E. La Marca. 2005. Revisión taxonómica y biogeográfica (con descripción de cinco nuevas especies) de serpientes del género Atractus (Colubridae: Dipsadinae) en Los Andes de Venezuela. Herpetotropicos, 2 (1): 1-32. Esqueda, L.F., E. La Marca y S. Bazó. 2007. Un nuevo colúbrido semifosorial del género Atractus (Dipsadinae) de la vertiente lacustre de los Andes de Venezuela. Herpetotropicos, 2 (2): 8793. Esqueda, L.F. 2011. A new semifossorial snake species (Dipsadidae: Atractus Wagler, 1828) from the Lara-Falcón montainous system, northwestern Venezuela. Herpetotropicos, 6 (1-2): 3541. Hoogmoed, M.S. 1980. Revision of the genus Atractus in Surinam, with the resurrection of two species (Colubridae, Reptilia). Notes on the herpetofauna of Surinam VII. Zool. Verh. Leiden, 175: 3-47. Köhler, G. y M. Kieckbusch. 2014. Two new species of Atractus from Colombia (Reptilia, Squamata, Dipsadidae). Zootaxa, 3872 (3): 291-300. Kok, P.J.R. 2006. A new snake of the genus Atractus Wagler, 1828 (Reptilia: Squamata: Colubridae) from Kaieteur National Park, Guyana, northeastern South America. Zootaxa, 1378: 19-35. Lancini, A.R. 1969. Atractus mariselae, una nueva especie de serpiente minadora de los Andes de Venezuela (Serpentes: Colubridae). Publicaciones Ocasionales del Museo de Ciencias Naturales, Caracas, Venezuela, Zoología, 15: 1-6. Markezich, A.L. y C.L. Barrio-Amorós. 2004. A new species of Atractus (Serpentes: Colubridae) from northeastern Venezuela. Bulletin

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de Biósfera. Centro de Ecología, Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas (IVIC) y Total Venezuela, S.A. Caracas, Venezuela. Roze, A. J. 1966. La Taxonomía y Zoogeografía de los Ofidios en Venezuela. Universidad Central de Venezuela. Ediciones de la Biblioteca. Caracas. Venezuela. Salazar-Valenzuela, D., O. Torres-Carvajal y P. Passos. 2014. A new species of Atractus (serpentes: Dipsadidae) from the Andes of Ecuador. Herpetologica, 70 (3): 350-363. Savage, J. M. 1960. A revision of the Ecuadorian snakes on the colubrid genus Atractus. Miscellaneous Publication, Museum of Zoology, University Michigan, 112: 1-86. Schargel, W.E y J.E. García-Pérez. 2002. A new species and record of Atractus (Serpentes: Colubridae) from the Andes of Venezuela. Journal of Herpetology, 36 (3): 398-402. Schargel, W.E., W.W. Lamar, P. Passos, J.H. Valencia, D.F. CisneroHeredia y J.A. Campbell. 2013. A new giant Atractus (Serpentes: Dipsadidae) from Ecuador, with notes on some other large Amazonian congeners. Zootaxa, 5: 455-474. Silva Haad, J.J. 2004. Las serpientes del género Atractus Wagler, 1828 (Colubridae; Xenodontinae) en la Amazonia colombiana. [The snakes of the genus Atractus Wagler, 1828 (Colubridae; Xenodontinae) in the colombian Amazonia.] Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 108: 409-446. Suárez, V.C.L., J.G.V. Rodríguez, F.E.R. Peña y Y.S.M. Tojeiro. 2013. Lista actualizada y distribución espacial de la riqueza de anfibios y reptiles del parque nacional cerro Saroche, estado Lara, Venezuela. Ecotropicos, 26 (1-2): 40-54. Wareham, D.C. 2005. Dictionary of herpetological and related terminology. Elsevier. ISBN 0-444-51863-0. 227 pp. Wells, S. 2007. Revision of the Neotropical click Beetle genus Semiotus Eschsholtz (Coleoptera: Elateridae). Contributions in Science, 514: 1-93. Yústiz, E. 1976. Anfibios y ofidios del Parque Nacional Yacambú. Tarea Común. Revista de la Universidad centro-occidental de Barquisimeto, 2: 75-80. Zaher, H., I. Souza, D.J. Gower, E. Hingst-Zaher y Jr. N.J. Silva. 2005. Redescription of Atractus albuquerquei (Serpentes: Colubridae: Dipsadinae), with comments on geographical distribution and intraspecific variation. Papéis Avulsos de Zoologia, 45 (2): 19-32. Zinck, A. 1986. Los suelos. Características y fragilidad de los suelos en ambiente de selva nublada: El ejemplo de Rancho Grande. En: O. Huber (ed.). La Selva Nublada de Rancho Grande Parque Nacional “Henri Pittier”. El ambiente físico, ecología vegetal y anatomía vegetal. Fondo Editorial Acta Científica Venezolana. Caracas. 31-108 pp.

Anexo I. Especímenes examinados (Nº de museo + datos de entidad, se corresponde con material venezolano, lo contrario, material de otros países). (1) Atractus fuliginosus. ULABG 4138, estado Guárico, Municipio J.G. Roscio, San Juan de Los Morros; ANSP 3333 Holotipo, Distrito Capital, cercanía a Caracas; (2) Atractus insipidus. EBRG 1524, 1526, estado Amazonas, municipio Atures, Puerto Ayacucho, 90 m. (3) 413

Atractus lancini, TCWC 58700, estado Miranda, 2 Km S La Macanilla, PN Guatopo; TCWC 58701 estado Miranda, 8,6 Km S Los Alpes, PN Guatopo; (4) Atractus mariselae. Paratype. ULABG 3792, estado Trujillo, municipio Boconó, Boconó, 1225 m; (5) Atractus matthewi. Holotype. AMNH 29316; estado Sucre, Carapás; MCZ R119470, estado Sucre, Mt. Turimiquire, 1200 m; EBRG 4453, estado Anzoátegui, municipio Freites, Hacienda cafetalera La Orquídea, La Laguna, macizo de Turimiquire, 1600 m; EBRG 4454, estado Anzoátegui, municipio Freites, La Laguna, macizo de Turimiquire, 2130 m. (material tipo de A. nororientalis); (6) Atractus mijaresi. Holotipo, ULABG 4697, estado Mérida, municipio Rangel, Mucurubá, parte alta; (7) Atractus multidentatus. ULABG 3182, estado Mérida, municipio Andrés Bello, Alto Capaz, Monte Frío, 2400 m; (8) Atractus ochrosetrus. Holotipo, ULABG 4698, estado Mérida, municipio Tovar, vía Tovar-Guaraque, antes de Paramito de San Francisco; ULABG 6745, estado Táchira, Municipio Jáuregui, 9,3 Km en la vía Zumbador a Queniquea, 2705 m; (9) Atractus pamplonensis. UMMZ 78260, Pamplona, norte de Santander, Colombia; FMNH 56441-42, Lobateca, norte de Santander, Colombia; (10) Atractus taphorni. ULABG 6594-6595, estado Mérida, municipio Andrés Bello, La Carbonera, 2280 m; (11) Atractus torquatus. YPM 16699, Sipaliwini district, Sipaliwini savanna, Surinam; (12) Atractus univitattus. ULABG 2945, estado Portuguesa, Municipio Ospino, “La Estación”, La Costa, 14 Km NNW de Ospino; ULABG 4329, estado Barinas, municipio Bolívar, Barinitas, parque Moromoy; ZMH R02851 (Holotipo), Distrito Capital, Caracas (13) Atractus vertebrolineatus. USNM 195907, Tena 66 Km O de Bogotá, Cordillera Oriental, Laguna de Pedro Palo, Colombia. (14) Atractus vittatus. ULABG 5499, estado Aragua, municipio Tovar, Colonia Tovar, 700 m. (15) Atractus sp1. EBRG 4937-38, 4940 y 4943. estado Lara, municipio Morán, Anzoátegui. (16) Atractus sp2. ULABG 4870, estado Lara, municipio Morán, Guarico, 17 km S of Guarico, en la vía a Chabasquén, 1345 m. (17) Atractus sp3. ULABG 2672, estado Mérida, municipio Arzobispo Chacón, Pueblos del Sur, hacienda de café, cerca de Canaguá. (18) Atractus sp4. ULABG 2932, 2965, estado Mérida, municipio Andrés Bello, La Azulita, 915 m. (19) Atractus sp5. ULABG 6594-6595, estado Mérida, municipio Rivas Dávila, Las Playitas a 30 m de la intersección vía El Rincón. (20) Atractus sp6. MIZA (aún no asignada), estado Sucre, municipio Valdez, Cerro “El Humo”, N de la Península de Paria.

APÉNDICE II Una Nueva Especie de Cieguita o Serpiente de Gusano (Serpentes: Leptotyphlopidae: Epictia) nativa del Tepui Guaiquinima, Provincia Pantepui en el Escudo de Guayana, Venezuela Luis Felipe Esqueda 1, Andreas Schlüter 2, Claiton Machado 3 , Manuel Castelaín 4 y Marco Natera Mumaw 5 1

Investigador Independiente. Santiago de Chile, Chile. Correo Electrónico:

luisfesqueda@gmail.com 2

Staatliches Museum für Naturkunde, Rosenstein 1, D-70191 Stuttgart,

Germany. Correo Electrónico: schlueter.smns@naturkunde-bw.de 3

Staatliches Museum für Naturkunde, Rosenstein 1, D-70191 Stuttgart,

Germany. Correo Electrónico: machado.claiton@gmail.com 4

Fundación Ecológica Sin Fronteras, La Victoria, Aragua, Venezuela. Correo

Electrónico: manuelcastelain@gmail.com 5

Museo de Vertebrados, Centro de Estudios del Llano (CELLUNERG),

Universidad Rómulo Gallegos, Apartado 205, San Juan de Los Morros 2301, estado Guárico, Venezuela. Correo Electrónico: mnateram@yahoo.com

Resumen.- Se describe una nueva Epictia proveniente de la cima del Tepui Guiaquinima, al sur del estado Bolívar, Venezuela. Además, su hallazgo se considera el único registro conocido del género para los ambientes altotepuyanos o Pantepui en el Escudo de Guayana. Basados en la comparación de caracteres relevantes en la sistemática del grupo, el nuevo taxón puede ser diferenciado del resto de sus congéneres cuya distribución abarca la cuenca Amazónica y del Orinoco, por tener 14 hileras de escamas alrededor del medio del cuerpo, con una reducción sobre la cola de cuatro escamas; supranasal no en contacto con la ocular debido a la inclusión de la supraocular; 2/2 supralabiales (1+1), la primera elongada y dorsalmente en contacto con la escama supraocular; coloración dorsal y ventral del cuerpo uniformemente negro en vida, sin líneas longitudinales claras o cualquier diseño de manchas claras en zigzag; una mancha orbicular situada hacia la porción anterior de la cabeza en vista dorsal, blanca en preservativo o amarillo ocre en vida, y que ocupa más de la mitad posterior de la rostral, escudo frontal y el tercio posterior de las supranasales; rostral alargada, decrece posteriormente y ligeramente proyectada más allá del margen anterior de la escama ocular; escama ocular pentagonal con el margen superior configurando una V invertida, cuyo ángulo es recto y situado justo detrás del ojo; última escama infralabial dispuesta horizontalmente y claramente visible en perfil lateral; > 15 tubérculos sobre el escudo parietal; 191-208 escamas mediodorsales; 197-199 escamas medio-ventrales y disposición de la escamación labial DEL: SPL2> Oc > INF ≥ SPL1. Complementario a la descripción del nuevo taxón, incluimos nuevos datos taxonómicos

y zoogeográficos relacionados con el grupo en Suramérica. Palabras claves.- Cieguita o Serpiente de Gusano, Tepui Guaiquinima, Serpentes, Scolecophidia, Epictia. Abstract.- Is described a new species of Epictia from the summit of the Tepui Guiaquinima, south of Bolivar State, Venezuela. Moreover, up to now, within the genus is the only representative of highland environments or Pantepui in the Guiana Shield. Based on relevant characters in the systematics of the group, this can be differentiated from the rest of its congeners whose distribution occurs between Amazon and Orinoco basin by have 14 middorsal scales, reducing toward the tail in four scales; supranasal scale not in contact with eye orbit due to the inclusion of the supraocular scale, 2/2 supralabial scales (1+1), the first dorsally in contact with supraocular; dorsal and ventral coloration of the body uniformly black, without longitudinal stripes light or any spots design zig-zag; a orbicular spot located toward the anterior portion of the head in dorsal view, white in preservative or ocher yellow in life, occupying more than half posterior of rostral, frontal shield and third anterior of supranasals; rostral elongated, posteriorly decreases and projected slightly beyond the edge of the eye; ocular scale pentagonal with upper edge forming an inverted V, whose angle is straight and just behind of the eye; infralabial last horizontally arranged and clearly visible in lateral profile; > 15 tubercles on parietal shield; 191-208 middorsal scales, 197-199 midventral scales and disposition of the scalation labial as follow DEL: SPL2 > Oc > INF ≥ SPL1. Complementary to the description of new taxon, we include new taxonomic and zoogeographical data related to the group in South America. Keywords.Blindsnakes, Tepui Guaiquinima, Serpentes, Scolecophidia, Epictia. Sinopsis del Género y Metodología de Trabajo.- En el transcurso de las dos últimas décadas el conocimiento con relación a este grupo ha sido precario al menos para nuestro continente, permitiendo un escenario inestable y repleto de descripciones exiguas, por lo que algunos nombres fueron usados por mucho tiempo como vertedero de distintas poblaciones (p. ej., E. albifrons, E. goudotii). Aun así, estudios recientes han ido demostrando un panorama menos complejo con relación al estatus de ciertas especies y sus relaciones, y que conllevaron a sucesivos cambios en diferentes niveles taxonómicos (cf. Passos et al. 2005; Passos et al. 2006; Adalsteinsson et al. 2009; Arredondo y Zaher 2010; Pinto et al. 2010; Hedges 2011; Pinto y Curcio 2011; Pinto y Fernandes 2012; Francisco et al. 2012), por lo que se esperan aún más cambios en la sistemática a futuro. Así, de manera preliminar las serpientes neotropicales de la familia Leptotyphlopidae Stenedjer, 1892 comprende más de 55 spp., sistematizada en cuatro géneros (Epictia Gray, 1845, Rena Baird & Girard, 1853, Siagonodon Peters, 1881 y Trilepida Hedges, 2011). 414

De acuerdo con la información actual siete especies han sido reportadas para Venezuela: Epictia albifrons (Wagler, 1824) (llamada también E. tenella), Epictia signata (Jan, 1861), Epictia goudotii (Duméril y Bibron, 1844), Trilepida affinis (Boulenger, 1884), Siagonodon septemstriatus (Schneider, 1801), Trilepida dimidiata (Jan, 1861) y Trilepida macrolepis (Peters, 1857). Sin embargo, las descripciones originales de algunas especies pueden ser consideradas inadecuadas, poco clara o pobremente descriptivas, en cuyo caso, algunos nombres han sido recuperados para ciertas poblaciones al norte y el sur del país (p. ej., Epictia fallax y Epictia amazonica, v. Capítulo II del libro, pags. 289-291); mientras que el estatus de Trilepida affinis pudiera ser dudoso, requiriendo aparte una evaluación a futuro (Roberta Pinto com. pers. 2013; obs. pers. LFE). Datos actuales permiten señalar que la riqueza de serpientes en el país alcanza 214 spp./sspp. (v. Capítulo II), siendo desde el punto de vista biogeográfico la región al sur del río Orinoco muy diversa y compleja (p. ej., 47 spp/sspp. de serpientes para Amazonas y 57 spp./ sspp. para Bolívar). En cuanto a la superficie continental se refiere, comprende casi la mitad del territorio (46,63%), formando a su vez parte de la región conocida como el Escudo de Guayana, una antigua formación geológica circunscrita entre el río Orinoco al norte y al sur con respecto al río Amazonas y que ocupa una extensión geográfica de Venezuela, Colombia, Brasil, Guyana, Surinam y Guayana Francesa, donde "Los Tepuis o Brotes de Piedras" constituyen uno de los rasgos fisiográficos más determinantes con respecto a la diversidad y endemismo visto a escala global (p. ej., 77,3% anfibios, 54,8% reptiles y ~60% plantas vasculares; cf. Huber 1988; Rull 2004; Berry y Riina 2005; McDiarmid y Donnelly 2005). Orográficamente son mesetas tabulares (50 tepuis) relativamente aisladas donde la cima aparece entre 1000 y 3100 m altitud, cuyo origen geológico (Jurásico/ Cretásico) y diversidad relictual la han agrupado desde el punto de vista fitogeográfico en lo que se conoce como "Provincia Pantepui", que abarca una extensión ~6000 Km2 (véase Morrone 2014). Debido a la dimensión y profundidad de cada uno de los capítulos en el libro se tuvo la necesidad (LFE) de realizar una exhaustiva revisión de algunos grupos de serpientes (p. ej., Erythrolamprus y Epictia), basados en la comparación directa de material conservado en museos o imágenes fotográficas. Sin embargo, al verificar una pequeña muestra de serpientes cieguitas colectadas en la cima del Tepui Guaiquinima, somos de la idea que tales especímenes no pueden ser asignable a ningún taxón conocido, por lo tanto, si consideramos el postulado sobre el concepto evolutivo de las especies mediante la diferenciación entre las poblaciones, en el supuesto de que estos son el resultado de diferentes historias evolutivas (Wiley 1978 y Frost y Kluge 1994), la población del tepui debería ser descrita y reconocida como tal, cuyo propósito es el objetivo principal de este trabajo. Adicionalmente hicimos una revisión de la mayoría de las especies contenidas en el género (véase Tabla 1), así como la discusión de algunos taxones denominados 415

“confusos”. Finalmente, se revisó la definición de los grupos propuestos por Orejas-Miranda (1967). La preparación del texto con respecto a los atributos morfológicos, terminología y formato empleado en la descripción de la nueva especie son el resultado de diversas consideraciones dadas por distintos artículos de investigación, previamente chequeados y señalados a continuación: Klauber (1939), Smith y Laufe (1945), Roze (1952, 1966), Orejas-Miranda (1967, 1969), Orejas-Miranda y Zug (1974), Hoogmoed (1977), Lehr et al. (2002), Wallach (2003), Passos et al. (2005), Kretzschmar (2006), Passos et al. (2006), Adalsteinsson et al. (2009), Franco y Pinto (2009), Arredondo y Zaher (2010), Ávila-Pires et al. (2010), Pinto et al. (2010), Hedges (2011), Pinto y Curcio (2011), Francisco et al. (2012), Hoser 2012; Pinto y Fernandes (2012); Kaiser et al. 2013. Adicional a la revisión bibliográfica, se llevo a cabo una comparación de material conservado en museos nacionales y extranjeros, cuya información se encuentra referida en el Anexo I. Especímenes examinados (Nº de museo + datos de entidad, se corresponde con material venezolano, lo contrario, material de otros países). Las siguientes abreviaturas fueron utilizadas en el texto: longitud total (LT), longitud de la cola (LCo), disposición de las escamas labiales (DELab), primera escama supralabial (SPL1), segunda escama supralabial (SPL2), escama ocular (OC), escama infranasal (INFran), disposición de las escamas medias cefálicas (DEMC), escama frontal (F), escama postfrontal (Post), escama interparietal (IP) y escama interoccipital (EIO).Así mismo, las medidas de los especímenes examinados fueron hechas con un vernier o a través de imágenes, las cuales fueron procesadas usando el software ImageJ 1.47 v. y Klonk image measurement 13.2.2.6 v., mientras que las mediciones por encima de 100 mm fueron tomadas con una cinta métrica o proceso de escala usando un determinado software (p. ej., ImageJ 1.47 v.). Por otro lado, las imágenes finales fueron procesadas usando el software Photoshop CS5 (2012), mientras que los dibujos se hicieron bajo un microscopio de disección con una cámara de dibujo adjunto. El sexo se verificó mediante la disección de la región subcaudal y posterior verificación de la hemipenial. La serie tipo de la nueva especie se encuentra depositada en la Colección del Museo de la Estación Biológica de Rancho Grande, Maracay, estado Aragua, Venezuela (EBRG); Universidad Humboldt, Zoologisches Museum, Berlín, Alemania (ZMB) y Staatlische Museo Naturkunde, Deutschland, Alemania (SMNS). Epictia hobartsmithi sp. nov. Figs. 1-3 Holotipo.- EBRG 2523, sexo sin definir. Cima del Tepui Guaiquinima, a 1180 m de altitud, coordenadas geográficas 5º54'N y 63º33'O, Campamento 2, colectado por H. Mägdefrau y A. Schlüter en febrero de 1990.

Paratopotipos.- SMNS 8003, SMNS 8824 y ZSM 107/1990 con similares datos que el holotipo. Etimología.- El epíteto específico es un patronímico utilizado como un sustantivo en el caso genitivo singular, en honor al herpetólogo estadounidense Hobart Muir Smith, quien indirectamente contribuyó al conocimiento de la herpetofauna en nuestro país, ya que en el pasado fue pilar en la formación de un joven, Enrique la Marca, quien más tarde regresaría a su país natal con el fin de dedicarse al estudio de los anfibios y reptiles, acontecimiento que permitió la

germinación de una escuela de herpetólogos (p. ej., Abraham Mijares Urrutia, Jesús Manzanilla Puppo, Juan Elías García Pérez y Roberto Casado). Por otro lado, Hobart Muir Smith es uno de los herpetólogos con más contribución en la historia reciente, superando las 1600 publicaciones, 29 libros y sin número de especies descritas. Una vida digna, honesta y productiva que merece nuestro reconocimiento y admiración, siendo un placer para nosotros dedicarle una especie de serpiente que habita en las formaciones montañosas más antiguas del planeta “Los Tepuyes” o como algunos autores han llamado a

Figura 1. Epictia hobartsmithi sp. nov., Holotipo EBRG 2523 (en preservativo). Lámina A, vista dorsal del cuerpo; Lámina B, vista ventral del cuerpo.

Figura 2. Lámina C, corresponde a una fotografía en vida tomada in situ de uno de los especímenes colectados de Epictia hobartsmithi sp. nov. en el tepui Guaiquinima. Foto © Andreas Schlüter; imagen encuadrada de la cabeza en vida de uno de los especímenes de la serie tipo (arriba y a la derecha), donde se aprecia la lengua gris y una discreta mancha amarillo ocre sobre la segunda supralabial. Lámina D (a la derecha), composición del espécimen SNMS 8003. D1= vista dorsal de la cabeza, D2= vista lateral de la cabeza donde se aprecia el carácter distintivo del grupo (contacto entre supraocular y supralabial), D3= vista ventral de la cabeza SMNS 8824 y D4= vista dorsal de cabeza y cola del espécimen ZMS 107/1990 en que se aprecia las manchas claras (blancuzca), atributo presente en casi todas las especies del género, aunque varía su forma y extensión interespecíficamente. 416

estos ambientes “Mundo Perdido”. Recientemente me entere (LFE) de su fallecimiento a través de una conversación con nuestro amigo y mentor el Dr. Enrique La Marca, y más tarde por el significativo obituario hecho por el Dr. Jhon Lynch, titulado "Hobart Muir Smith (1912-2013). A very active Gentleman Scientist". Muchos han escrito sobre él y su legado herpetológico (p. ej., Bury y Trauth 2012; Michán et al. 2012; Villela et al. 2013). No cabe la menor duda que es un ejemplo a seguir para todos nosotros, ya sea en lo académico, personal o profesional. Varias son las especies de reptiles dedicadas en su memoria: Tantilla hobartsmithi Taylor, 1936; Sceloporus smithi Hartweg & Oliver, 1937; Uropeltis smithi (Gans, 1966); Anadia hobarti La Marca y García-Pérez, 1990; Abronia smithi Campbell & Frost, 1993 y Anolis hobartsmithi Nieto-Monte de Oca, 2001. Poco conocen la dura vida que tuvo nuestro inigualable herpetólogo, quien fue adoptado por la familia Charles y Frances Muir Smith. Lo que más admiraré de él es su conducta, un caballero en todos los sentidos (LFE). Definición/Diagnosis.- La distinción sistemática de este taxón puede ser determinada por la siguiente combinación de caracteres morfométricos y de escamación, como se dan a continuación: (1) 14 filas de escamas alrededor de la parte media del cuerpo, reduciendo en cuatro escamas hacia la región media de la cola; (2) dos escamas supralabiales, la primera dorsalmente en contacto con la escama supraocular y su margen dorsal sobrepasa el nivel inferior del ojo; (3) la escama ocular pentagonal, márgenes superiores forman una V invertida cuyo ángulo recto se halla alineado verticalmente, justamente detrás del borde posterior del ojo en vista dorsal; (4) coloración dorsal y ventral del cuerpo uniforme, negro en vida, sin líneas longitudinales claras y oscuras en zig-zag; (5) una mancha orbicular blanca en preservado o amarillo ocre en vida, extendida sobre la escama rostral, frontal y tercio posterior de las supranasales; (6) escama rostral alargada, subtriangular, decrece posteriormente y se extiende ligeramente más allá del borde anterior de la escama ocular en vista dorsal; (7) porción final de la cola con una mancha amarilla, que cubre 3-4 escamas, tanto dorsal como ventralmente, incluyendo a la escama apical (8) longitud total máxima 183 mm, (9) reducción adapical de la cola presente, relación TL/TAL 14-17; (10) escama apical cónica con su borde agudo, que finaliza en una arista mucronada; (12) 191-208 escamas medio-dorsales; (13) 187-199 escamas medio-ventrales, (14) 17-19 subcaudales, (15) disposición de las escamas labiales, DLS: SPL2>CO>INFR≥SPL1, siendo OC <INFR + SPL1; (16) disposición media de las escutelación cefálica, MICSD: COI>IP>POSF≥F; (17) narina elíptica, dispuesta por encima del borde inferior del ojo en vista lateral; (18) 4/4 infralabiales, la última dispuesta horizontalmente y apenas visible con la boca cerrada en vista lateral o ventral; (19) 3/3 sublabiales, ligeramente diferenciadas de las restantes escamas sobre la garganta en vista ventral; escama postmental pentagonal, claramente diferenciada; 417

(20) >15 tubérculos sobre el escudo parietal. En este contexto, la nueva especie puede ser asignada al género Epictia y separada de los otros miembros de la subfamilia Epictinae (Rena, Siagonodon y Trilepida), por tener una coloración dorsal y ventral del cuerpo pardo oscura (en preservativo) o negro (en vida); escama supraocular presente y alargada, en contacto con la primera supralabial; 2/2 escamas supralabiales, la primera separada por la escama ocular; rostral subtriangular en vista dorsal, caudales no fusionadas y escamas cefálicas medias no transversalmente alargadas (estos atributos son ineluctables). Tomando en consideración nuestras observaciones (dat. Ined. LFE) y datos publicados por Adalsteinsson et al. (2009), Pinto et al. (2010), Francisco et al. (2012), Uetz y Hošek (2013) y Koch et al. (2015), el género estaría constituido por 32 especies (acá reconocemos Epictia phenops, E. fallax y E. amazonica como taxones válidos). Dentro de Epictia, el contacto entre la supraocular y primera supralabial observado en la nueva especie, lo convierte en un atributo que la separa inmediatamente de todos los miembros del grupo goudotii y undecimstriata: E. albipuncta (Burmeister, 1861), E. amazonica (Orejas-Miranda, 1969), E. australis (Freiberg y OrejasMiranda, 1968), E. borapeliotes (Vanzolini, 1996), E. clinorostris Arredondo y Zaher, 2010; E. collaris (Hoogmoed, 1977), E. columbi (Klauber, 1939), E. diaplocia (Orejas-Miranda, 1969), E. goudotii (Duméril y Bibron, 1844), E. fallax (Peters, 1857), E. magnamaculata (Taylor, 1940), E. melanura (Schmidt, 1943), E. munoai (OrejasMiranda, 1961), E. nasalis (Taylor, 1940), E. phenops (Cope, 1875), E. peruviana (Orejas-Miranda, 1969), E. signata, E. striatula (Smith & Laufe , 1945), E. subcrotilla (Klauber, 1939), E. undecimstriata (Schlegel, 1839) y E. villardi (Laurent, 1984). Por lo tanto, el nuevo taxón pertenece al ahora grupo albifrons, de cual puede ser fácilmente distinguible de E. alfredschmidti, E. rubrolineata (Werner, 1901), E. teaguei (Orejas-Miranda, 1964), E. tesselata (Tschudi, 1845) y E. tricolor por tener una superficie dorsal y ventral pigmentada uniformemente (vs. patrón dorsal con líneas longitudinales y con la superficie ventral de color negro, gris, blanco o reticulado en las restantes especies). Similarmente, la nueva especie puede ser fácilmente diferenciada de E. rufidorsa (Taylor, 1940), ya que exhibe una longitud total de 183 mm, rostral con una mancha clara visible, escama postmental distinguible (vs. máxima longitud total 265 mm, mancha rostral ausente, escama postmental indiferenciada). Con respecto a las especies que ocurren en Venezuela (datos adicionales, ver Tabla 1), el nuevo taxón (entre paréntesis) puede ser comparativamente diferenciado, como sigue: de Epictia fallax, ya que éste posee un patrón dorsal con rayas en zig-zag a lo largo del cuerpo, escama ocular hexagonal, con su margen superior recto o ligeramente inclinado hacia atrás (patrón dorsal uniforme, escama ocular pentagonal, con su margen superior formando una V invertida, cuyo ángulo es recto); difiere de E. amazonica, porque éste tiene la narina dispuesta por debajo del margen inferior del ojo en vista lateral,

contacto supranasal-ocular presente, rostral corta, no alcanza el borde anterior de la ocular en vista dorsal y lateral (narina dispuesta por encima del borde inferior del ojo; contacto supranasal-ocular ausente; rostral alargada, ligeramente alcanza el borde anterior del ojo). Dentro del grupo fenético, Epictia albifrons (entre paréntesis) es la especie más cercana geográficamente y comparable con el nuevo taxón, quien se diferencia por tener una coloración dorsal y ventral uniforme (vs. diseño dorsal y ventral del cuerpo con líneas claras y oscuras, incluyendo la cola). Dentro de las poblaciones bajo el nombre dispuesto acá como E. albifrons, existe mucha variabilidad que, hasta ahora, no ha sido evaluada y es posible que abrigue varias especies a lo largo de su distribución. Descripción del holotipo.- Sexo sin definir, con una longitud total de 140 mm (usando el software de medición imageJ), longitud de la cola 10 mm (usando el software de medición imageJ), relación LT/ LCo: 14. Cabeza ligeramente deprimida, no distinta del cuerpo, cuerpo cilíndrico; hocico ligeramente obtuso en vista dorsal, ligeramente comprimido y con su borde redondeado en vista lateral; escama rostral decrece posteriormente, subtriangular (vista dorsal), borde antero-dorsal ligeramente supera el margen anterior de la escama ocular en vista dorsal, alcanzando el margen recto imaginario entre los ojos (distancia interórbital); escama nasal dividida, sutura apenas dirigida hacia arriba (oblicuamente); narina medialmente entre la sutura, elíptica y alargada horizontalmente, dispuesta por encima del margen inferior del ojo en vista lateral; escamas infranasales (una a cada lado) estrechas al nivel inferolabial, más pequeña que supranasales; supranasales, lateralmente en contacto con frontal, supraocular y primera supralabial; escama supraocular poligonal, alargada oblicuamente con respecto al ojo en perfil dorsal, su ancho medio es > que la distancia horizontal del ojo, en contacto con la primera supralabial; frontal hexagonal, más larga que ancha, decrece posteriormente, contacto fronto-rostral estrecho (< diámetro de ojo); disposición de las escudos cefálicos medios (DECM): IOC>IP>Post>F>; postfrontal hexagonal, ligeramente más grande que frontal, tan larga que ancha; interparietal tan larga como ancha, con su borde posterior ligeramente redondeado, lateralmente contacta con parietales y occipitales; escama interoccipital agrandada, claramente pentagonal, acuñada latero-anteriormente entre las occipitales; escudos cefálicos con gránulos sensoriales dispersos “tubérculos”, más evidentes en rostral, supranasales, supraoculares, frontal, parietal y occipital, >5 tubérculos en el escudo parietal; escama ocular pentagonal, con sus márgenes superiores convergentes medialmente, formando una V invertida cuyo ángulo es recto y situado justamente detrás del margen posterior del ojo en vista lateral; ojo visible, situado sobre el tercio anterior de la escama ocular de arriba hacia abajo; primera escama supralabial tres veces más alta que ancha, su margen labial ligeramente más estrecho que el margen labial de la infranasal; disposición de las escamas sobre la

Figura 3. Epictia hobartsmithi SMNS 8003. Lámina A, dibujo lateral de la cabeza; Lámina B, dibujo dorsal de la cabeza, nótese la mancha clara orbicular sobre el hocico. región labial (DEL): SPL2>OC< SPL1>IFR; ancho labial de la escama ocular 1½ veces el ancho de la primera supralabial; segunda escama supralabial ensanchada, tan alta como ancha, en contacto posterior con la postsupralabial y la temporal; escama temporal alargada, indiferenciada de las escamas adyacentes (detrás), y separa la escama occipital de la segunda supralabial, más grande que la escama postsupralabial; escamas occipitales 2½ veces más alta que ancha; escama mental pequeña, mucho más ancha que larga, en forma de V invertida; una escama agrandada posterior a la mental “postmental”, pentagonal, con sus márgenes posteriores formando una V invertida, claramente diferenciada de las escamas adyacentes; 6-6 escamas infralabiales al borde posterior de la segunda supralabial, 4/4 anteriormente; primeros dos pares de escamas infralabiales tan anchas que largas, diferenciadas de las restantes, primera ocupa el margen labial de la escama infranasal, segunda infralabial ocupa el margen de la primera supralabial y parte de la ocular; margen inferolabial medialmente no emarginado; cuatro escamas medialmente desde la postmental al margen recto imaginario entre la comisura labial. Escamas dorsales lisas, imbricadas, dispuestas oblicuamente, 14 filas contadas alrededor de la parte media del cuerpo, una reducción de cuatro escamas de la cola (10 filas), ventrales y dorsales similares; 199 meso-dorsales contadas a partir de la postinteroccipital hasta la escama adyacente a la escama apical (vista dorsal), 185 meso-ventrales contadas detrás de la postmental hasta la cloaca; placa cloacal subtrapezoidal, borde libre redondeado, borde anterior recto en contacto con 4 escamas; 18 subcaudales; caudales fusionadas ausentes; reducción adapical presente; escama apical cónica, 4-5 escamas alrededor de la porción apical, finalizando en una arista mucronada. Coloración de holotipo en preservativo.- Cabeza parduzca, dorsalmente indiferenciada del cuerpo, con una mancha blanca orbicular (Fig. 1A), que ocupa la parte central posterior de la escama rostral (en la sutura nasal), la escama frontal y tercio posterior de las escamas supranasales. Superficie ventral de la cabeza marrón cobrizo. Borde labial de la rostral, infranasal y primera supralabial blanquecina (vista lateral), incluyendo por debajo la mental y algunas escamas 418

B Figura 4. Lámina A. Corresponde a una vista aérea de la cima del Tepui Guaiquinima al sur del estado Bolívar, Venezuela; Lámina B. Se refiere a una foto del hábitat en donde fue hallada la serie tipo de la especie. Se aprecia un parche de vegetación rala con dominancia de Stegolepis sobre un sustrato arenoso, inmediatamente puede haber una formación más densa tipo arbustal; Lámina C. Ubicación georreferenciada del Tepui Guaiquinima. Cuadro rectángulo (arriba y a la derecha) muestra la ubicación exacta en la cima donde se encontró la especie (porción noreste del Tepui, campamento 2 a 1150 m, v. Mägdefrau et al. 1991). Mapa adaptado de Steyermark y Dunsterville (1980: 289).

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infralabiales. A simple vista, el espécimen exhibe el dorso del cuerpo negro mate uniforme, aunque bajo el microscopio estereoscópico se puede observar que los bordes de las escamas son iridiscentes (dorso y vientre). Escama cloacal uniformemente parduzca, con una pequeña mancha crema detrás de la abertura, en forma de triángulo; cola similar patrón (negro mate uniforme), excepto por una mancha blanca situada distalmente, claramente visible, ocupando la escama apical y 2-3 escamas adyacentes (dorsal y ventralmente) (Fig. 1B). Coloración del holotipo en vida.- Mägdefrau et al. (1991) publicaron una foto de la especie, previamente identificados como "Leptotyphlops albifrons". La información proporcionada por ellos en el artículo es generalizada, en cuyo caso, suponemos que el holotipo asignado aquí tiene los mismos detalles de coloración. Así, basado en una fotografía y los datos dados por Mägdefrau et al. (op. cit.) (Fig. 2C) se describe lo siguiente: cabeza dorsalmente negra, con una mancha ocre amarilla, conspicua, que se extiende por varias escamas y de forma orbicular; lateralmente se observa una pequeña mancha de color amarillo ocre que ocupa la parte inferior de la segunda supralabial. Entre tanto, la superficie dorsal del cuerpo es uniformemente negra, mientras que la cola tiene al final una mancha de color amarillo ocre (en forma de cono), que se extiende por varias escamas; lengua gris. Variación de la serie tipo.- Muestras adicionales con sexo indefinido (excepto por SMNS 8003 que es una hembra, Fig. 2D). Longitud total: 120 a 183 mm, longitud de la cola: 7-12 mm, relación TL/ TAL: 14,2 a 17. En general, la escamación y coloración son similares a la descrita en el holotipo, a excepción de algunos discretos detalles. La escama temporal alargada, 2 a 2,2 veces más alta que ancha; postsupralabial diferenciada, disposición de la escamación cefálica media (DMCS): PIOC> COI> IP ≥ F; placa cloacal más ancha que larga, con su borde libre redondeado; cinco escamas alrededor del borde libre de la escama cloacal; una pequeña mancha clara situada sobre la escama caudal media, adyacente a la escama cloacal; 191-208 escamas medio-dorsales; 197-199 escamas medio-ventrales, 17-18 subcaudales. Cabeza tanto dorsal como ventralmente negro mate, con los bordes de las escamas iridiscentes. El espécimen ZSM 107/1990 posee cuatro dientes mandibulares. Distribución e Historia Natural.- Identificado previamente bajo el nombre de "Leptotyphlops albifrons" por Mägdefrau et al. (1991), y citado sucesivamente por Donnelly y Myers (1991) y Gorzula y Señaris (1999). Los individuos fueron colectados en la cima del Tepui Guaiquinima, en el campamento 2 situado al NN del Tepui (véase Fig. 4C). De acuerdo con la información registrada en la base de datos del museo (EBRG), el espécimen tipo fue encontrado debajo de una roca (comportamiento criptozoico), aunque el resumen descriptivo proporcionado por Mägdefrau et al. (1991) no lo especifican. Al

parecer habían varios individuos, ya que según ellos, los mismos se mantuvieron en los cantos rodados cuando el sol al mediodía se apoderaba de las zonas escarpadas (p. ej., ambientes de altura en los Andes venezolanos hemos observados grupos de Atractus emigdioi y A. meridensis juntos, dat. ined. LFE y SB; véase et Esqueda y La Marca 2005, con respecto a nidadas de huevos y/o aspectos reproductivos asociados probablemente a grupos de individuos). Entre tanto, uno de los individuos se mantuvo vivo en cautiverio durante un tiempo a base de pupa y huevos de una hormiga amarilla (Lasius flavus Fabricius, 1782). Con relación al hábitat, Mägdefrau et al. (op. cit.) sólo indicaron algunos géneros de plantas observadas en el campamento "2", tales como Stegolepis, Xyris, Utricularia y Drosera. Esta meseta de piedra arenisca es una de las más grandes del escudo de la Guayana venezolana, ubicada en el lado este del río La Paragua, estado Bolívar (entre 5°35‘ a 6°05’N y 63°20’ a 45’O, con una extensión efectiva de aproximadamente 1600 km2, Fig. 4A). El clima puede ser definido como húmedo submontano, siendo sub-mesotérmico entre 500-1500 m de altitud y por encima de 1500 metros ombrófilo mesotérmico. Por su parte, la temperatura promedio anual oscila entre 18-24°C, mientras que la precipitación media anual varía de acuerdo con el gradiente altitudinal entre 2500-3500 mm. A diferencia de los otros tepuyes de la zona, la cumbre de Guaquinima alberga un extenso bosque alto entre 25-30 m (aproximadamente 40% de la extensión). La restante extensión de la cima está constituida por formaciones de vegetación abierta, xérica, arbustos, árboles esparcidos y vegetación de sabana. Es probable que E. hobartsmithi sp. nov. sea una especie restringida a la cima del tepui, viviendo entre la denominada sabana de Stegolepis squarrosa (tipo de cubierta vegetal compuesta por arbustos con parches de sabana [Fig. 4B], que llegan a cubrir 25% de la cima) o rocas expuestas con arbustos (que abarca un 15% de la extensión) (v. Steyermark y Dunsterville 1980). Estos últimos autores han sugerido que la flora de cumbre del cerro Guaiquinima provee de pruebas acerca de una situación excepcional en cuanto a la mezcla de elementos de tierras bajas con taxones endémicos para la flora de tierras altas de un tepui. Por ello, este acontecimiento en la cumbre de Guaiquinima parecería haber sido el resultado de una migración hacia arriba de elementos de tierras bajas. De hecho, la vegetación de las tierras altas de los tepuyes respondieron a cambios del clima con desplazamientos verticales, confirmando la hipótesis de mezcla vertical, pero un análisis fisiográfico muestra que alrededor de la mitad de los tepuyes nunca se han conectado por tierras bajas. No obstante, Guaiquinima exhibe un gradiente de altitud entre 7001650 metros, donde conexiones con las tierras bajas circundantes son evidentes y extensas; incluyendo la existencia de un gradiente en el arreglo altitudinal de los tres tipos de principales de vegetación en la cumbre del tepui (Rull 2004, 2005). 420

Comentarios taxonómicos finales.- Aunque Adalsteinsson et al. (2009) redefinieron a los miembros de la familia Leptotyphlopidae en el Neotrópico, muchas interrogantes siguen sin ser resueltas plenamente, especialmente las relacionadas con su taxonomía (p. ej., estatus de varios taxones son claves dentro de los grupos reconocidos). De hecho, subsiguientes estudios han demostrado la problemática con respecto a la asignación de algunas especies a nivel genérico, incluyendo el uso de caracteres diagnósticos que pueden ser homoplásticos dentro de la familia (v. Pinto y Curcio 2011, Pinto y Fernandes 2012). Orejas-Miranda (1967: 425) erigió dos grupos putativos basado en la presencia o no de contacto entre la supraocular y la primera supralabial (incluidos ahora como Epictia), en que tesselatus posee dicho contacto y albifrons no. Sin embargo, el mismo autor teniendo en cuenta su posición indicó no haber podido encontrar ningún espécimen asignable al nombre albifrons, pero reconoció lo que otros autores han señalado con respecto al nombre “L. tenellus” y su parecido con este nombre. Aun cuando la existencia de taxones cuyo estatus abstruso sea una realidad dentro del género, uno de los grandes enigmas al menos en los últimos 100 años ha sido la identidad verdadera de “Stenostoma albifrons Wagler, 1824” (v. Smith y List 1958). Si bien la revisión y análisis del estatus de esta especie ha sido desarrollado previamente en el libro (capítulo II, p. 293), sólo nos centraremos en las conclusiones finales del grupo. (1) Aun cuando la propuesta de Franco y Pinto (2009) de reconocer a E. albifrons un nomen nubium podría haber tenido algún sentido, lamentablemente la misma carece de sustentación histórica, ya que los autores fueron someros al discutir algunos elementos como la descripción original de Wagler (1824), la incorporación de otras poblaciones correspondientes a otras especies e incluso, los comentarios hechos por Hoogmoed y Gruber (1983), quienes al considerar “L. tenellus” un sinónimo de L. albifrons, reconocieron que este taxón posee el contacto entre la escama supraocular y primera infralabial (carácter ineluctable del grupo eregido por Orejas-Miranda como tesselatus). Aunque la posición de estos últimos autores ha sido apoyada por Ávila-Pires et al. (2010) y Reynolds et al. (2013), en ninguno de los casos se ha logrado avanzar con nuevos datos o un mejor análisis de los conocidos previamente. En realidad, al chequear todas aquellas publicaciones donde existe una descripción formal bajo este nombre, posterior a la de Wagler y antes de la segunda guerra mundial (acontecimiento que supone la destrucción del material tipo, según Hahn 1980), presentan algo en común y es que en ninguno de los casos existe alguna evidencia que permita saber si el material tipo de “Stenostoma albifrons” fue chequeado (p. ej., Fitzinger 1826); por el contrario, las descripciones se refieren a otras especies del género (p. ej., S. albifrons por Duméril et. al., 1844). Las palabras suelen ser engañosas y su contenido por lo general suele estar implícito, práctica más común en el pasado que en el presente, donde los investigadores hoy en día proporcionan 421

descripciones más detalladas y comparativas entre las especies. Un caso que encaja con lo dicho anteriormente es la descripción de "Stenostoma albifrons" hecha por Wagler, que bajo una simple lectura no permitiría poder diferenciarla de alguna especie sobre la base de un atributo distintivo. Sin embargo, esto no es tan cierto, ya que existe un carácter que la separa de al menos 70% de las especies conocidas, y la incluye en un grupo que Orejas-Miranda (1967) erigió como “tesselatus”. Wagler en su exigua descripción señaló de manera implícita el contacto entre la supraocular y la primera supralabial, cuando se refirió a que la escama ocular es grande con al menos cinco ángulos. Al chequear todas las especies del grupo, encontramos dos condiciones de la escama ocular. La primera se refiere a una escama hexagonal, con seis ángulos bien definidos y el contacto directo con cincos escamas (contacto supraocular-supralabial ausente); mientras que la segunda condición de la escama es pentagonal, con cinco ángulos y en contacto con cuatro escamas (contacto supraocularsupralabial presente). La correspondencia entre el contacto supraocular-supralabial y la forma de la ocular, hasta ahora, no había sido detectada. Es por ello, que el nombre "Stenostoma albifrons" (= Epictia albifrons) debe ser reconocido como tal y no un nomem nubium como había sido sugerido en varias ocasiones. La destrucción del material tipo y la poca información dispuesta en su descripción original han permitido que su identidad sea históricamente problemática, sirviendo como un vertedero de otras especies (p. ej., véase Boulenger 1893) y generando una enorme confusión en el grupo. Esta situación y el desarrollo del libro, nos llevo a realizar una revisión exhaustiva de material museístico que permitió el hallazgo de un espécimen adulto MCZ R-2885 procedente de Pará, Brasil, que sin duda alguna puede ser considerado “topotípico” de la especie. Aun cuando la nueva información es conclusiva con respecto a la validez de Epictia albifrons, un tema secundario y que necesariamente debe ser resuelto es la validez o no de “Leptotyphlops tenellus Klauber, 1939”. Bajo este nombre distintas poblaciones han sido señaladas en Suramérica, distribuidas desde Trinidad, región suroriental de Venezuela, Guyana, Guayana Francesa, Surinam, norte y centro de Brasil y Perú (cf. Klauber 1939; Hoogmoed 1977; Chippaux 1986; La Marca 1997; Kornacker 1999; Giraudo y Scrocchi 2002; Ávila-Pires 2005; Carvalho et al. 2007; Arredondo y Zaher 2010; Ávila-Pires et al. 2010; Francisco y Pinto 2012; Reynolds y MacCulloch 2012; Cole et al. 2013; Reynolds et al. 2013; Koch et al. 2015; dat. ined.). Aunque Hoogmoed y Gruber (1983) la consideraron un sinónimo de "Leptotyphlops albifrons", nuestros datos podrían sustentar otra postura. Sin embargo, no hemos podido reunir suficiente información de las poblaciones del ahora Epictia albifrons, en cuyo caso preferimos taxativamente mantener su nombre en sinonimia. (2) Peters & Orejas-Miranda (1970) corrigieron algunos nombres de grupo propuestos previamente por Orejas-Miranda (1967) y

adicionaron el grupo “melanotermus”, constituido por Leptotyphlops albipuncta, L. undecimstriatus, L. weyrauchi y L. melanotermus (v. et. Laurent 1984: 31), siendo el conteo de escamas alrededor de la cola en su porción media (12 escamas) y la ausencia de contacto entre la supraocular-supralabial, los caracteres más distintivos del grupo. Posteriormente, Kretzschmar (2006) consideró a estos dos últimos nombres sinónimos de L. albipuncta, reconociendo como caracteres distintivos la ausencia de contacto supraocular-supralabial, 12 escamas al medio de la cola y 243-274 escamas dorsales, evidente polimorfismo en el patrón de coloración, entre otros. Una especie con similares caracteres, especialmente el conteo de escamas al medio de la cola es Leptotyphlops striatula, cuyo nombre fue por un tiempo considerado un sinónimo de L. melanotermus (v. Peters & Orejas-Miranda 1970), pero que luego es resucitado por Laurent (1984: 33), aunque en esa publicación material que este último autor consideró como L. albipuncta es realmente L. striatula según Kretzschmar (2006: 45-46, fig. 1), quien reconoció la validez de este último taxón. Si bien la autora da por reconocido la existencia del grupo albifrons; aun así, no hizo algún comentario con referencia al grupo melanotermus. Otros nombres dentro del grupo cuyo estatus es problemático y necesariamente deben ser resueltos son “L. undecimstriatus Schlegel, 1839 ” y “L. rubrolineatus Werner, 1901”. Del primero, si consideramos la descripción original de Schlegel no podríamos asignarlo correctamente en el ahora género Epictia, por lo que podría ser considerado un nomem nubium, sin embargo, la descripción hecha por Duméril et al. (1844: 328-329) para “Stenostoma albifrons”, se corresponde en realidad a este taxón. De acuerdo con la información del autor tendría la escama ocular hexagonal y en contacto con cinco escamas, contacto supraocular-supralabial ausente, 14 escamas alrededor del medio del cuerpo, 14 escamas subcaudales, patrón dorsal provisto de líneas claras y oscuras alternadas. Por otro lado, Peters & Orejas-Miranda (1970) la incluyeron dentro del grupo “melanotermus”, sin dar más detalles al respecto. La colocación de este taxón dentro del grupo supone la posibilidad de que el mismo posea 12 escamas al medio de la cola (carácter diagnóstico), aun cuando en las descripciones disponibles no se haya señalado este atributo, lo que genera una interrogante con respecto a cual fue el criterio que los autores usaron. En este particular, la respuesta estaría relacionada con el hecho de considerar a L. striatula un sinónimo de L. undecimstriatus. Reconocemos que Epictia albipuncta y E. striatula son especies distintas. De ahí que la primera exhibe un conjunto de caracteres distintivos tales como un mayor número de escamas dorsales (243273), manchas rostral y caudal-apical no presente ambas, margen supranasal/ocular > que el DHO, relación LT/LCo >12 (13-25) y tubérculos dispersos sobre la parietal (≤15) vs. E. striatula que posee menor conteo de escamas dorsales (213-243), manchas rostral y caudal-apical ambas presentes, margen supranasal/ocular ≤ que el DHO, relación LT/LCo ≤12 (9-12), tubérculos concéntricos sobre

la parietal (≥15, usualmente > de 20). Ahora bien, el problema surge cuando se compara ambas especies con E. undecimstriata. Actualmente se conocen tres descripciones que hacen mención a esta especie, Schlegel (1839), Duméril et al. (1844) y Gray (1845: 140), siendo las dos primeras análogas con respecto a los datos morfométricos y de coloración, lo cual es sugerente que fueron descritas usando el mismo espécimen, en la actualidad extraviado (v. Hanh 1980). Duméril et al. (op. cit.) describieron que el espécimen tenía una mancha clara tanto en el hocico como en la cola, atributo que estaría presente en E. striatula y no en E. albipuncta. No obstante, hallamos un espécimen FMNH 161503 proveniente de Alto Chipiriri, departamento de Cochabamba, Bolivia, que posee una mancha clara inconspicua, inconexa con respecto a las líneas paravertebrales claras; tubérculos dispersos sobre la parietal (<15), margen supranasal/ ocular > que el DHO, superficie ventral blancuzca con manchas pardo oscuras sobre cada escama, 12 escamas alrededor del medio de la cola, >240 dorsales, LT= 237 mm, relación LT/LCo= 11,7 y relación LT/dc= 51,5. En cambio, otro espécimen UMMZ 68067 de Tucavaca, Bolivia, posee una mancha rostral bien definida (mancha rostral y caudal presentes) y en contacto con las dos líneas paravertebrales claras, tubérculos concéntricos en la parietal (>15), margen supranasal/ocular igual que el DHO, 12 escamas alrededor del medio de la cola, 226 dorsales, LT= 290 mm, relación LT/LCo= 15,2 y relación LT/dc= 40. Bajo este escenario consideramos que nuestros datos siguen siendo insuficientes para dilucidar el estatus de estas especies; por tanto, deben ser reconocidas como tal hasta que podamos obtener mayor información (actualmente en curso LFE). De hecho, E. albipuncta podría ser un complejo que requiera el uso de caracteres no convencionales y estudios moleculares (secuenciación del ADN), este último al menos, por ahora, precariamente abordado en el género (v. Adalsteinsson et al. 2009). Por su parte, el concepto de especie críptica permanece aún no evaluado. Werner (1901: 6) revisó un material de la colección de Baessler, procedente de Chanchamayo y Lima en Perú, y Bolivia; de éstos, el espécimen (D. 1752) fue eregido como holotipo de "Glauconia rubrolineata", procedente de Lima, Perú (de sus comentarios, se vislumbra al menos dos especies distintas). Luego Peters & OrejasMiranda (1970: 166) relacionaron a esta especie con "L. teaguei", por lo cual el contacto entre supraocular y primera infralabial estaría presente. Por su parte, Lehr et al. (2002) de manera implícita reconocieron que L. rubrolineatus pertenece al grupo "tesselatus", aunque señalaron que el holotipo (MTDK D1752) fue destruido durante la segunda guerra mundial. Dentro de este grupo, sólo tres especies fuera Epictia rubrolineata exhiben un patrón tricolor (E. alfredschmidti, E. teaguei y E. tricolor). La información exigua dada por Werner imposibilita su comparación directa con estos últimos taxones, aunque no cabe la menor duda de su relación. Tanto el holotipo como material adicional que podría haber sido considerado 422

como lectotipo (v. Werner 1901., D 1754-55) fueron destruidos (Markus Auer com. pers.); por tanto, la asignación de un neotipo tendría asidero de acuerdo a los criterios del código de nomenclatura zoológica (art. 75, 1999). Sin embargo, hasta ahora no existe material museístico disponible, excepto por algunos especímenes de Lima, Perú, que se corresponden a otra especie del ahora grupo goudotii (redefinido acá) u otras especies del antiguo grupo “tesselatus” pero con un patrón de coloración dorsal unicolor o bicolor (p. ej., E. tesselata y E. rufidorsa). (3) Orejas-Miranda (1967) y Peters & Orejas-Miranda (1970) reconocieron tres grupos bajo el género “Leptotyphlops”. Usando un set de 23 caracteres morfológicos, merísticos y/o de coloración hemos comparado 27 de los 32 taxones28 que actualmente reconocemos como válidos dentro del ahora género Epictia. En tal sentido, el dendrograma de similitud generado ha confirmado la idea previamente conocida con referencia a los grupos fenéticos (Fig. 6). Aunque nuestros datos sugieren su definición, dicha hipótesis deberá ser testada en el futuro a través de una robusta filogenia molecular. Aun cuando Adalsteinsson et al. (2009) reconocieron dos de los tres grupos putativos, señalaron no haber podido incluir algún miembro del grupo “tesselatus” en su estudio filogenético, lo cual no es tan cierto, ya que el material que ellos estudiaron proveniente de Guyana (Baramita y Kurpukari), y designado como Epictia albifrons, efectivamente pertenece al grupo. Uno los dos especímenes (ROM 22847) y otro (USNM 535814) de la misma localidad fueron revisados por nosotros a través de imágenes fotográficas y ambos poseen el contacto entre la supraocular y primera supralabial, carácter diagnóstico del ahora grupo albifrons. Por otro lado, estos últimos autores discutieron su validez, dejando abierta la posibilidad de que si este fuere válido debería tomar el nombre de “Sabrina Girar, 1857”, acción que no sería válida, ya que éste y Sabrina Gray, 1840 para Bryozoa, estarían bajo la condición de homonimia según ICZN (1999); por tanto, el nombre no se encuentra disponible como tal (Blair Hedges com. pers. 2013). De acuerdo con los datos analizados tenemos el siguiente arreglo sistemático para el género Epictia en relación a los grupos fenéticos en discusión. Grupo goudotii.- Anteriormente definido por Orejas-Miranda (1967) bajo el nombre "albifrons". Se distingue por tener una escama ocular hexagonal o heptagonal, con seis ángulos o más y en contacto con cinco escamas; contacto entre supraocular y primera supralabial ausente; contacto supraocular/ocular ocurre dorsalmente, pudiendo ser recto o ligeramente inclinado hacia atrás y formando un ángulo obtuso; 10 escamas al medio de la cola, reducción adapical presente o ausente; manchas claras rostral y caudal-apical ambas presentes en el 80% de las especies (excepto por E. goudotii donde la mancha rostral puede estar ausente o E. columbi donde ambas están ausentes). En cuanto al patrón dorsal se refiere, 70% de las especies exhibe un diseño lineado bicolor, existiendo dos variantes (líneas estrechas 423

oscuras al medio de la escama, siendo las claras mayores y líneas claras similares o más estrechas que las oscuras, siendo ½ o ¼ del ancho de la escama), mientras que las restantes especies poseen una coloración dorsal uniforme; líneas claras paravertebrales usualmente no contactan con la mancha clara rostral; primera escama infralabial no elongada, pudiendo estar por debajo del borde inferior del ojo o sobre éste, es decir, corta o moderadamente elongada (consideramos que la escama es elongada cuando sobrepasa el margen inferior del ojo, alcanzando la mitad de su longitud vertical); tubérculos no concéntricos en la parietal, usualmente ≤10 (61%), aunque algunas especies tienen ≤ 15 (39%); margen supranasal/ocular ≥ que DHO. Conteo de escamas medio-dorsales oscila por lo general entre ≤ 200 y ≤265 (58% aproximadamente de las especies), luego tenemos especies que pueden tener un conteo por debajo de 200 escamas (E. peruviana) o >300 escamas (E. subcrotilla o E. melanura). Rango de longitud total máxima 104-206 mm. Constituido por 13 especies: E. amazonica, E. clinorostris, E. collaris, E, columbi, E. fallax, E. goudotii, E. magnamaculata, E. melanura, E. nasalis, E. peruviana (Fig. 5, lámina 11), E. phenops, E. signata y E. subcrotilla, cuya distribución ocurre desde México, Centroamérica, El Caribe y Suramérica en su extremo norte-central entre latitudes 11°N y 12°S. Grupo albifrons.- Este grupo fue previamente conocido como “tesselatus” (Orejas-Miranda 1967). Se define por el contacto supraocular-supralabial presente; escama ocular pentagonal, con cinco ángulos y en contacto con cuatro escamas; primera supralabial elongada; 10 escamas al medio de la cola, reducción adapical presente (excepto E. rufidorsa que no tiene reducción); mancha rostral/cola ambas presentes (excepto E. rufidorsa); tubérculos sobre la parietal concéntricos, por lo general >15; margen superior de la ocular formando un ángulo recto justo detrás del borde posterior del ojo; margen supranasal-ocular ausente; coloración dorsal con un diseño lineado (excepto E. hobartsmithi y E. rufidorsa que tienen un diseño dorsal uniforme), éste puede ser bicolor o tricolor, variando el ancho y disposición de las líneas, por lo general, las líneas paravertebrales claras alcanzan la sutura frontal-rostral. Conteo de escamas medio-dorsales oscila entre >200 a ≤265 (50% de las especies), >265 a <300 (30% de las especies) y menos común un conteo por debajo de 200 escamas (E. hobartsmithi) o >300 escamas (E. tricolor). Rango de longitud total máxima 152-295 mm. Compuesto por 8 especies (11 si incluimos tres especies nuevas): Epictia albifrons (Fig. 5, lámina 5,6,7), E. alfredschmidti, E. hobartsmithi, E. rubrolineata, E. rufidorsa (Fig. 5, lámina 3), E. teaguei (Fig. 5, lámina 4), E. tesselata (Fig. 5, lámina1) y E. tricolor (Fig. 5, lámina 2) (actualmente reconocemos el nombre E. tenella como un sinónimo de E. albifrons). El grupo se distribuye por el centro-sur de Suramérica, entre latitudes 5°S y 34°S, excepto algunas poblaciones de E. albifrons que pueden alcanzar hasta una latitud 11°N. Las especies E. septemlineata, E. antoniogarciai y E. vanwallachi han sido

recientemente descritas. Todas presentan contacto supraocular y supralabial, por lo que deben ser incluidas en este grupo. No obtante, no hemos podido revisar en detalle el resto de sus características morfológicas. Grupo undencimstriata.- Anteriormente conocido bajo el nombre "melanostermus". Se distingue por tener una escama ocular hexagonal, con seis ángulos y en contacto con cinco escamas; contacto entre supraocular y primera supralabial ausente; contacto supraocular/ocular ocurre dorsalmente, siendo ligeramente inclinado hacia atrás, formando un ángulo obtuso; 10-12 escamas al medio de la cola, reducción adapical ausente o presente; manchas claras en rostral y cola, al menos una ausente (25%) y ambas presentes (75%); patrón dorsal variable, puede ser uniforme o lineado bicolor, las líneas claras paravertebrales conexa con la mancha rostral (cuando están presentes); primera escama infralabial usualmente elongada, aunque algunas especies (p. ej., E. munoai y E. vellardi) la escama solo alcanza el borde inferior del ojo; por lo general exhiben un cuerpo grueso, cuyo diámetro máximo es >4 mm (menos común, ≤3,2 mm; p. ej., E. munoai y E. vellardi); tubérculos sobre la parietal usualmente no concéntricos, ≤ 10 (40%), ≤15 (40%) y poco común >15; coloración dorsal y ventral variada, pudiendo ser uniforme o con líneas. Conteo de escamas medio-dorsales oscila con mayor frecuencia entre ≤ 200 y ≤ 265 (69% de las especies), luego tenemos especies que pueden tener un conteo por debajo de 200 escamas (E. munoai). Rango de longitud total máxima 184-341 mm. Constituido por 8 especies: E. albipuncta (Fig. 5, lámina 10), E. australis, E. borapeliotes, E. diaplocia, E. munoai, E. striatula (Fig. 5, lámina 8), E. aff. undecimstriata (Fig. 5, lámina 9) y E. vellardi. El grupo se distribuye por la región centro-sur de Suramérica entre latitudes 7°S y 34°S. En cuanto a las relaciones morfológicas de Epictia hobartsmithi con los demás miembros del grupo albifrons, el patrón dorsal uniforme es solamente compartido con E. rufidorsa, mientras que las restantes especies poseen un patrón bicolor (E. albifrons y E. tesselata) o tricolor (E. alfredschmidti, E. rubrolineata, E. teaguei y E. tricolor). Por otro lado, el grupo exhibe un conteo dorsal alto (>260 ) o moderado (>210 < 260). No obstante, E. hobartsmithi presenta un conteo dorsal bajo (<210), siendo E. albifrons la que posee un conteo más cercano, De hecho, Francisco et al. (2012: 489) señalaron un conteo dorsal 212-230, mientras que Arredondo y Zaher (2010: 191) señalaron 205-242 escamas dorsales. Entre tanto, Klauber (1939) y Hoogmoed (1977: 115) señalaron 218-229 y 215-233 escamas medio-dorsales, respectivamente. Aunque no tenemos mayores evidencias para discutir acerca de las relaciones de E. hobartsmithi con otros congéneres hallados al sur de río Orinoco (E. amazonica y E. albifrons), es indudable referirse al hecho de que la nueva especie posee mayor afinidad morfológica con la especie politípica E. albifrons (véase Fig. 5), más no así con E. amazonica que carece del contacto entre supraocular y

primera supralabial, siendo además una habitante de los bosques siempreverdes y ambientes de sabanas entre 0-500 m (cf. Roze 1966; Orejas-Miranda 1969; Hoogmoed 1979, 1982; obs. pers. LFE). En cambio, E. albifrons posee el contacto supraocular-supralabial pero exhibe un diseño dorsal y ventral lineado. Aunque McDiarmid y Donnelly (2005) señalaron un rango altitudinal entre 0-1300 m para este taxón en el escudo de Guayana, los datos que hemos podido verificar sugieren una mayor ocurrencia entre 0-500 msnm, pudiendo alcanzar los 1100 metros en el estado Amazonas (AMNH R-134209, verificado por LFE), mientras que el espécimen MHNLS 11120 reportado como "Leptotyphlops albifrons" por Gorzula y Señaris (1999: 187, 249) y que fue colectado en la cima de Guiaquinima a 1370 msnm, probablemente sea E. hobartsmithi, pero requiere confirmación a futuro. Por su parte, Aubrecht et al. (2012: 142) señalaron la presencia de E. albifrons para los tepuyes Autana (estado Amazonas) y Auyántepui (estado Bolívar), sin dar mayores detalles al respecto. Actualmente la herpetofauna del Tepui Guaiquinima está constituida por 14 spp. de reptiles (Ameiva ameiva [Linnaeus, 1758], Anolis planiceps Troschel, 1848; Anolis fuscoauratus D´orbigny, 1837; Neusticurus rudis Boulenger, 1900; Neusticurus sp., Plica lumaria Donnelly & Myers, 1991; Tropidurus hispidus [Spix, 1821], Chironius challenger, Imantodes lentiferus, Erythrolamprus torrenicola, Mastigodryas boddaerti, Philodryas cordata, Thamnodynastes pallidus y Epictia hobartsmithi) y 9 spp. de anfibios (Hyalinobatrachium cappellei Van Lidth de Jeude, 1904, Hypsiboas benitezi [Rivero, 1961], Hypsiboas boans [Linnaeus, 1758], Hypsiboas crepitans [Wied-Neuwied, 1824], Dendropsophus minutus [Peters, 1872], Leptodactylus longirostris Boulenger, 1882; Leptodactylus rugosus Noble, 1923; Osteocephalus taurinus Steindachner, 1862 y Pristimantis guiaquinimensis (Schlüter & Rödder, 2007) (cf. Donnelly y Myers 1991; Mägdefrau et al. 1991; Gorzula y Señaris 1999; McDiarmid y Donnelly 2005; MacCulloch et al. 2007; Schlüter y Rödder 2007; Kok 2010; Castroviejo-Fisher et al. 2011; Kok y Barrio-Amorós 2013). De éstos, P. lumaria (780-1380 m) y P. cordata (1030-1520 m) son reptiles endémicos de la meseta, probablemente asociados a la vegetación de sabana Stegolepis-Clusia. 28

Tres especies del género han sido recientemente descritas para el noroeste de Perú (Koch et al. 2015). Lamentablemente no tuvimos tiempo de evaluarlas e incluirlas en la discusión del grupo. No obstante, todos los taxones presentan el contacto entre supraocular y primera supralabial, carácter presente sólo en los miembros del grupo albifrons (redefinido acá). AGRADECIMIENTOS Siguiendo un orden indeterminado estamos sumamente agradecidos por todas las personas e instituciones por su valioso apoyo en la realización de este artículo, incluido acá como un homenaje a nuestro colega Marco Natera Mumaw. A Enrique La 424

Marca, Laboratorio de Biogeografía, Universidad de Los Andes, Mérida, Venezuela, (ULABG); Francisco Bisbal y Edward Camargo, Museo de la Estación Biológica Rancho Grande, Aragua, Venezuela, (EBRG); Ned Gilmore, Collection of Herpetology, Academy of Natural Sciences of Philadelphia, EE.UU., (ANSP); David Kizirian, Lauren Vonnahme y David Dickey, colletion of herpetology, American Museum of Natural History, New York, EE.UU., (AMNH); Ivan Ineich, Muséum National D´Histoire Naturelle, Laboratoire des Amphibiens et Reptiles, París, Francia, (MNHNP); Alexander Gutsche, Universidad Humboldt, Zoologisches Museum, Berlín, Alemania, (ZMB); Jonathan Losos, José Rosado y Jonathan Woodward, Museum of Comparative Zoology, Harvard University, Cambrige, EE.UU., (MCZ); Jacobs Hallerman, Zoologisches Museum Hamburg, Universität Hamburg, Hamburg, Alemania, (ZMH); Steve Rogers, Carnegie Museum of Natural History, EE.UU., (CM). Jens Vidum y Noel Graham, California Academy of Sciences, California, EE.UU., (CAS). Colin McCarthy y Patrick Campbell, British Museum of Natural History, London, United Kingdom, (BMNH); Ronald Heyer, Jeremy Jacobs, James Poindexter y Roy McDiarmid, Collection of Herpetology, National Museum of Natural History, Smithsonian Institution, EE.UU., (USNM); Kenneth L. Krysko, Division of Herpetology, Florida Museum of Natural History, University of Florida, Florida, EE.UU., (FLMNH); Alan Resetar, Collection Manager Field Museum Natural History, Chicago, EE.UU., (FMNH); Brown Rafe y Matt Buehler, Collection of Herpetology, Kansas University, Museum of Natural History, EE.UU., (KU); Amy Lathrop, Collection of Herpetology, Royal Ontario Museum, Ontario, Canada, (ROM); Guarino Colli, Museo Nacional de Rio de Janeiro, Brasil, (CHUNB); Neftali Camacho, Collection of Herpetology, Museum of Natural History, Los Angeles, EE.UU., (LACM); Bradford Hollingsworth y Laura Williams, San Diego Natural History Museum, San Diego, EE.UU., (SDNHM); Gregory Schneider, Collection of Herpetology, Zoology Museum, University of Michigan, EE.UU., (UMMZ); Lee Fitzgerald y Tobby Hibbitts, Collection of Herpetology, Texas Cooperative Wildlife Collections, Texas A & M University, EE.UU., (TCWC); Carol Spencer y Zima Bouzid, Collection of Herpetology, University of California, Los Angeles, EE.UU., (MVZ); Greg Watkings Colwell, Yale Peabody Museum Natural History, Yale University, EE.UU., (YPM); Hussam Zaher, Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo, (MVUSP); Hernán Ortega, Betty Millán y Claudia Torres, Departamento de Ictiología, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú, (MHNSM) y Gustavo Scrocchi, Instituto de Herpetología, Fundación Miguel Lillo, Buenos Aires, Argentina, (FML). De igual modo agradecemos a Enrique La Marca, Marinus Hoogmoed, Teresa Ávila Pires, Nadine Hammerschmidt, Gustavo Scrocchi, James Aparicio, Charles Cole, Helmut Mägdefrau, Dennis Rödder, Rafael Ernst, Markus Auer, Blair Hedges, Van Wallach, Paulo Passos, Roberta Pinto, Hussam Zaher, Pepe Langone, Ronald Sosa, Diego Alejandro Flores, José Langone, Juan Pablo Hurtado, Carmen 425

Börschig, Abraham Mijares Urrutia, Manuel Guerreiro, Felipe Curcio, Barbara Francisco y Camilo Arredondo por haber contribuido ya sea con información, documentación pertinente o sugerencias acerca del grupo. REFERENCIA CITADA Adalsteinsson, S.A., B.W.R. Trapé S, L.J. Vitt y S.B. Hedges. 2009. Molecular phylogeny, classification, and biogeography of snakes of the family Leptotyphlopidae (Reptilia, Squamata). Zootaxa, 2244: 1-50. Arredondo, J.C y H. Zaher. 2010. A New Species of Epictia (Serpentes: Leptotyphlopidae) from Central Brazil. South American J. Herp. 5 (3): 189-198. Aubrecht R., C.L. Barrio-Amorós, A.S.H. Breure, C. Brewer-Carías, T. Derka, O.A. Fuentes-Ramos, M. Gregor, J. Kodada, L. Kováčik, T. Lánczos, N.M. Lee, P. Liščák, J. Schlögl, B. Šmída y L. Vlček. 2012. Venezuelan tepuis: their caves and biota. Acta Geologica Slovaca, Monograph, Comenius University, Bratislava, pp. 168. Ávila-Pires, T.C.S. 2005. Reptiles. In T. Hallowell y R.R. Reynolds (editors), Checklist of the Terrestrial Vertebrates of the Guiana Shield. Bulletin of the Biological Society of Washington, 13: 2440. Ávila-Pires, T.C.S., M.S. Hoogmoed y W.A. Rocha. 2010. Notes on vertebrates of northern Pará, Brazil: a forgotten part of the Guianan region, I. Herpetofauna. Bol. Museu Paraense Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belem, 5 (1): 13-112. Berry, P.E. y R. Riina. 2005. Insights on the diversity of the Pantepui flora and the biogeographic complexity of the Guayana Shield. Biol. Skrif. 55, 145-167. ISSN 0366-3612. ISBN 87-7304-304-4. Boulenger, G.A. 1893. Catalogue of the snakes in the British Museum (Nat. Hist.) I. London (Taylor & Francis), 448 pp. Bury, R.B. y S.E. Trauth. 2012. Pioneer of herpetology at his century mark: Hobart M. Smith. Herpetological Conservation and Biology, 7: 2-3. Castroviejo-Fisher, S., C. Vila, J. Ayarzagüena, M. Blanc y R. Ernst. 2011.Species diversity of Hyalinobatrachium glassfrogs (Amphibia: Centrolenidae) from the Guiana Shield, with description of two new species. Zootaxa, 3132: 1-55. Carvalho, M.C., I.C. Souza A. y J. Carvalho V. 2007. Serpentes da região de Manaus, Amazonia Central, Brasil. Biol. Geral Exper., São Cristóvão, 7 (2): 41-59. Chippaux, J.P. 1986. Les Serpents de la Guayane FranÇaise. Faune Tropicale XXVII. Editions de I’ORSTOM. 165 pp. Cole, C.J., C.R. Townsend, R.P. Reynolds, R.D. MacCulloch y A. Lathrop. 2013. Amphibians and reptiles of Guyana, South America: illustrated keys, annotated species accounts and a biogeographic synopsis. Proceedings of the Biological Society of Washington, 125: 317-620. Cope, E.D. 1862. Catalogues of the reptiles obtained during the explorations of the Parana Paraguay, Vermejo and Uruguay rivers, by Capt. Thos. J. Page, U.S.N.; and of those procured by Lieut. N. Michier, U. S. Top. Eng., Commander of the expedition conducting the su Proc. Acad. Nat. Sci. Philadelphia, 1862: 346359. Donnelly M.A. y C.W. Myers. 1991. Herpetological results of the 1990

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34269, La Libertad, Chiclin, Perú; (13) Epictia peruviana. FMNH 4626, Chanchamayo, Junín, Perú, 1200 m de altitud; FMNH 45637, Chanchamayo, Junín, Tarma, Perú, 1100 m de altitud; (14) Epictia rufidorsa. Paratipo, USNM 49993, Valle Rimac, Lima, Perú, 1615 m; FMNH 34305, La Libertad, Chiclin, Perú; (15) Epictia signata. Holotipo MHNP 3235, "unknown location"; USNM 232403-04, Chirguaza, Morona-Santiago, Ecuador; (16) Epictia striatula. Holotipo, USNM 98889, Yanacachi, ca. 4 km de Hacienda Livinoso, La Paz, Bolivia, 1700 m; FMNH 40210, Campamento 4, Puno, Perú; FMNH 40211, Santo Domingo, Puno, Perú; (17) Epictia teaguei. FMNH 232568, departamento Cajamarca, río Zana, 1 Km (airline) N a NNW Monte Seco, Perú, 1320-1340 m; (18) Epictia tesellata. USNM 566635, Miraflores, Pensión Alemana, 4704 Avénida, Arequipa, Lima, Perú; FMNH 134464, La Molina, cerca de Perú, 250 m; FMNH 35097, Lima, Perú; (19) Epictia tricolor. Paratype, USNM 195853, Yunca Pampa, distrito Huaylas, Perú, 2700 m; (20) Epictia aff. undencimstriata. UMMZ 68067 (anteriormente L. melanostermus), Tucachaca, Yungas del Chapare, departamento Cochabamba, Bolivia, 2200 m; FMNH 161503, Alto Chipiriri, departamento de Cochabamba, Bolivia, 17°24'35,62" S y 66°9'9,52"W; (21) Epictia vellardi. FML 00110, Holotipo. Ciudad de Formosa- Formosa, Argentina; (22) Epictia sp. ANSP 3290, sin localidad conocida. Este espécimen fue incluido en la serie tipo (paratipo) de Leptotyphlops amazonicus (v. OrejasMiranda 1969), el autor sin tener un argumento no muy claro supone que viene de la Amazonia ecuatoriana, sin embargo, CisnerosHeredia (2008) consideró que dicha localidad es incorrecta. Datos morfológicos examinados en el espécimen no son concordantes con los definidos para E. amazonica (presencia de una espina apical mucronada); (23) Helmintophis flavoterminatus. EBRG 1955, estado Amazonas, Puerto Ayacucho; (24) Liotyphlops cf. albirostris. ULABG 2670, estado Mérida, Plaza Bolívar de la ciudad de Mérida, Venezuela; ULABG 3070, estado Mérida, ciudad de Mérida; ULABG 3082, estado Mérida, en pavimento de la ciudad de Mérida; ULABG 3414, estado Mérida, Belén; (25) Liotyphlops cf. beui. AMNH R93635, Barra do Tapirapé, Mato Grosso, Brasil y (26) Trilepida macrolepis. ULABG 3052, estado Mérida, Av. Urdaneta, Mérida; ULABG 4021, estado Mérida, Parque La Marina, ciudad de Mérida, 1500 m; ULABG 1141, estado Trujillo, Las Araujas, Trujillo; ULABG 1564, estado Mérida, Calle 21, entre carreteras 5 y 6, sobre acera; EBRG 4461, estado Cojedes, Hato Mata Clara; EBRG 3834, estado Yaracuy, Aroa; MCZ R-18862, Mérida, Venezuela.

428

6B 429

10A

10B

10C

10D

Figura 5. Algunos taxones del grupo albifrons (antiguamente tesselatus según Orejas-Miranda 1967). Lámina 1, Epictia tesselata, USNM 566635, foto © James Poindexter. Vista dorsal (1A), lateral (1B) y ventral de la cabeza (1C), y vista ventral del tercio final de la cola (1D); Lámina 2, Epictia tricolor, USNM 195853, foto © James Poindexter. Vista dorsal (2A), lateral (2B) y ventral de la cabeza (2C), y vista ventral del tercio final de la cola (2D); Lámina 3, Epictia rufidorsa, USNM 49993, foto © James Poindexter. Vista dorsal (3A), lateral (3B) y ventral de la cabeza (3C), y vis‑ ta ventral del tercio final de la cola (3D); Lámina 4, Epictia teaguei, FMNH 232568, foto © Alan Resetar. Vista dorsal (4A), lateral (4B) y ventral de la cabeza (4C), y vista ventral del tercio final de la cola (4D); Lámina 5, Epictia albifrons, MCZ R2885, foto © Jonathan Woodward. Vista dorsal (6A), lateral (6B) y ventral de la cabeza (6C), y vista ventral del tercio final de la cola (6D); Lámina 6, Epictia aff. albifrons1, USNM 535814, foto © James Poindexter . Vista dorsal (5A), lateral (5B) y ventral de la cabeza (5C), y vista ventral del tercio final de la cola (5D); Lámina 7, Epictia aff. albifrons2, CHUNB 46210, foto © Guarino Colli. Vista dorsal (7A), lateral (7B) y ventral de la cabeza (7C), y vista ventral del tercio final de la cola (7D); Lámina 8, Epictia striatula, holotipo USNM 98889, foto © James Poindexter. Vista dorsal (8A), lateral (8B) y ventral de la cabeza (8C) y vista ventral del tercio final de la cola (8D); Lámina 9, Epictia aff. undencimstriata, UMMZ 68067, foto © Gregory Schneider. Vista dorsal (9A), lateral (9B) y ventral de la cabeza (9C), y vista ventral del tercio final de la cola (9D); Lámina 10, Epictia albipuncta, ANSP 3298, foto © Ned Gilmore. Vista dorsal (10A), lateral (10B) y ventral de la cabeza (10C), y vista ventral del tercio final de la cola (10D).

430

EAA ***

EA **

ES **

EF **

EA** EG **

215 (2)

152 (2)

114 (1)

153 (2)

150 (2)

141 (2)

LTM 47

RM LTM/Dc 4,6 (3)

4,3 (3)

2,3 (1)

3,5 (2)

2,6 (1)

3,5 (2)

DCM 212-233 (2)

242 (2)

208-255 (1,2,3)

226-242 (2)

217-260 (2,3)

208-245 (1,2)

Dorsales 1

EMCo 2

PDorsal 4

4,6

2,3

PVentral 1

PLDC 2

EMVC 2

1,2

LR 1

LF 2

Sp1/S 1

PRostral 2, 3

Narina 3

1, 2

Sp1 1, 2

Infran + Sp1 1

DHUInfral

M Oc/Supral

M Supran-Ocu

1,2

M supra/Oc

1,2

EOc

Postm

2, 3

1, 2

TubEP

EAUS **

EV **

EP **

EU **

EALB **

EMU

ECLI

ESUB

EMAG **

EST **

ED **

EH **

EAL **

ETEA **

ER **

183 (3)

228 (3)

200 (2)

142 (2)

290 (3)

341 (3)

184 (2)

206 (2)

188 (2)

104 (1)

195 (2)

135 (2)

241 (3)

196 (2)

183 (2)

255 (3)

179 (2)

265 (3)

2 (1)

3,2 (2)

4,1 (3)

2,4 (1)

3,3 (2)

7,2 (3)

4,3 (3)

2,6 (1)

3,8 (2)

2,3 (1)

2,5 (1)

3 (1)

1,9 (1)

5,7 (3)

4,3 (3)

3 (1)

5 (3)

3,3 (2)

4,2 (3)

5 (3)

3 (1)

253 (3)

256-282 (3)

253-263 (3)

238-253 (2,3)

224-255 (2,3)

194-205 (1,2)

226 (2)

243-274 (2,3)

184-226 (2)

241-254 (2,3)

199-325 (1-4)

155-166 (1)

245-262 (2,3)

395-396 (4)

213-244 (2,3)

205-233 (2,3)

191-208 (1,2)

267-279 (3)

232-25 9 (2,3)

268 (3)

285-310 (3,4)

261-262 (3)

1, 4, 5

1,2

1, 2

1,2

2, 3

1, 2

1, 2*

1,2

2, 3

1,2

M R-C

ECO 200 (2)

ETE **

EBOR 110 (1)

155 (2) 295 (3)

ENA ?

ETRI **

ERU

431

Tabla 1. Leyenda. EA= Epictia amazonica, EG= Epictia goudotii, EF= Epictia fallax, ES= Epictia signata, EA= Epictia albiforns, ET= Epictia tenella, ETE= Epictia tesselata, ETRI= Epictia tricolor, ER= Epictia rufidorsa, ETEA= Epictia teaguei, EAL= Epictia alfredschmidti, EH= Epictia hobartsmithi, ED= Epictia diaplocia, EST= Epictia striatula, EM= Epictia melanura, EMAG= Epictia magnamaculata, EC= Epictia collaris, ESUB= Epictia subcrotilla, ECLI= Epictia clinorostris, EMU= Epictia munoai, EALB= Epictia albipuncta, EU= Epictia aff. undecimstriata, EP= Epictia peruviana, EV= Epictia vellardi, EAUS= Epictia australis, ECO= Epictia columbi, EBOR= Epictia borapeliotes, ENA= Epictia nasalis y ERU= Epictia rubrolineata. Datos morfológicos y merísticos. LTM: longitud Total máxima expresada en mm, 1= < 120, 2= > 120 a ≤ 220 y 3= > 220 (entre paréntesis); R LTM/DC: relación Longitud total máxima/diámetro del cuerpo; DMC: diámetro al medio del cuerpo máximo en mm, 1= ≤ a 3, 2= > 3 ≤ 4 y 3= > 4 (entre paréntesis); Dorsales: escamas contadas longitudinalmente al medio del dorso, rango conocido, 1= < 200, 2= >200 ≤ 250, 3= > 250 ≤ 300 y 4= > 300; EMCo: escamas alrededor del medio de la cola, 1= 10, 2= 12; Patrón o Diseño Dorsal de Coloración: 1= tricolor, constituido por líneas longitudinales negras, rojas y amarillas, 2= bicolor, constituido por líneas negras y amarillas o blancas, estas últimas yacen hacia el borde de cada escama formando entre sí manchas romboides continuas o no, 3= bicolor, aunque formado por líneas negras y amarillas-rojas, siendo las líneas oscuras estrechas y ocurren al medio de cada escama, 4= uniforme, sin diseño lineado aunque pueden ser las escamas iridiscentes, 5= polimórfica, uniforme o con líneas, sin embargo las líneas claras medias nunca alcanzan la rostral; Patrón o Diseño Ventral de Cuerpo: 1= uniformemente amarillento, crema, grisáceo o pardo claro o con algunas pequeñas manchas pero no forman líneas, diferenciado del patrón dorsal, 2= uniformemente negro o pardo oscuro (¾ o toda la superficie), claramente diferenciado del patrón dorsal, 3= uniformemente pardo oscuro o negro, indiferenciado con respecto al color dorsal de fondo, 4= líneas claras más estrechas que las oscuras, similares al patrón dorsal, 5= líneas claras más anchas que las oscuras o iguales, similar al patrón dorsal; 6= ancho similar tanto para las líneas claras y oscuras, éstas pueden ser grisáceas o pardo grisáceas; PLDC: primera línea dorso-lateral clara detrás de la última supralabial, 1= estrecha, menos de la mitad de la escama, 2= mediana, > de un escama de ancho, 3= ensanchada, constituye una banda longitudinal, equivalente a dos o más escamas de ancho, 4= ausente; EMVC: extensión de la mancha clara sobre la superficie ventral de la cola, 1= circunscrita a la escama apical y/o 1-3 escamas subcaudales, existiendo luego un diseño uniforme, 2= la mancha clara está circunscrita a la escama apical y 1-3 escamas subcaudales, sin embargo, el resto de la superficie ventral exhibe un diseño lineado claro y oscuro o puede existir una extensión oscura uniforme después de la mancha apical, 3= la mancha se extiende desde la escama apical hasta la mitad aproximadamente de la cola, 4= la mancha ocurre desde la escama apical hasta al menos ¾ partes de la superficie ventral de la cola, 5= estrictamente la mancha es indiferenciada, ya que toda la superficie ventral de la cola es clara u oscura, crema o grisácea, al igual que el resto de la superficie ventral del cuerpo, 6= mancha apical ausente, siendo el fondo ventral uniforme o lineado; LR: largo de la escama rostral en vista dorsal, 1= no alcanza el ángulo anterior entre supraocular y ocular, 2= alcanza o supera el ángulo anterior entre supraocular y ocular; LF: longitud frontal, 1= > margen Supraocular/Ocular, 2= ≤ margen Supraocular/Ocular; Sp1/S: 1= primera supralabial no en contacto con supraocular, 2= primera supralabial en contacto con supraocular; Proyección Rostral en Vista Lateral: 1= < a la mitad del diámetro horizontal del ojo, 2= > a la mitad del diámetro horizontal del ojo, 3= > diámetro horizontal del ojo; Narina en Vista Lateral: 1= situada por debajo del margen inferior del ojo, 2= situada al medio del ojo pero sobre o por arriba de la primera supralabial, 3= localizada sobre el margen inferior del ojo, pero por debajo de la primera supralabial, rara vez paralelo al margen de la supralabial; Sp1: 1= primera supralabial situada por debajo del margen inferior del ojo, 2= sobre el margen inferior del ojo o ligeramente la supera pero no alcanza la mitad de su altura, 3= sobrepasa el margen inferior del ojo, que alcanza la mitad de su diámetro vertical; Infran+Sp1: ancho labial de la Infranasal + primera supralabial, 1= ≤ que el ancho labial de la ocular, 2= > que el ancho labial de la ocular; DHUInfral: disposición horizontal de la última Infralabial, 1= presente y claramente visible en vista lateral o ventral, 2= pequeña y poco perceptible en vista lateral o ventral, puede ser corta o alargada; 3= presente/ ausente, cuando está presente la misma no es visible en vista lateral o ventral con la boca cerrada y cuando está ausente, la escama se halla dispuesta verticalmente y es visible; S Oc/Supral: sutura entre ocular y primera supralabial, 1= recto y oblicuo con respecto al ojo, 2= cóncavo o ligeramente cóncavo, siendo el margen labial de la ocular contraído; S Suprasal-Oc: sutura entre supranasal y ocular, 1= ausente, 2= corto, ≤ al diámetro horizontal del ojo, 3= largo, > que el diámetro horizontal del ojo; S Supraocular/Ocular: sutura entre supraocular y ocular, 1= recto, 2= ligeramente inclinado hacia atrás formando un ángulo obtuso entre sus lados, donde uno de sus lados (el que contacta con parietal) es más largo que el otro, 3= dos márgenes más o menos de iguales, longitud que constituyen un triángulo, siendo su ángulo recto y situado justamente detrás del borde posterior del ojo en vista lateral, 4= ausente; EOc: escama ocular, 1= hexagonal (excepcionalmente pentagonal, una especie) y en contacto con cinco escamas, 2= pentagonal y en contacto con cuatro escamas; Escama Postmental: 1= indiferenciada o ligeramente definida, 2= diferenciada, pentagonal y con el borde anterior más estrecho; TubEP: Tubérculos sobre la escama parietal, 1= ≤10 dispersos, 2= >10 y ≤18 moderadamente concéntricos, 3= >20 distribuidos concéntricamente; M R-C: mancha sobre la rostral y en la región apical de la cola, 1= ambas presentes, 2= al menos una presente, 3= ambas ausentes. Los datos acá definidos fueron sujetos a la verificación de material examinado por nosotros o por la bibliografía existente, tales como: Schlegel (1839), Dúmeril et al. (1844), Jan (1861), Cope (1862), Werner (1901), Klauber (1939), Taylor (1940), Schmidt y Walker (1943), Smith y Laufe (1945), Freiberg y Orejas-Miranda (1968), Roze (1966), Orejas-Miranda (1967), Orejas-Miranda (1969), Peters & Orejas-Miranda (1970), Orejas-Miranda y Zug (1974), Hoogmoed (1977), Hahn (1979), Riley (1981), Laurent (1984), Chippaux (1986), Scrocchi (1990), Vanzolini 1996, Lehr et al. (2002), Purtschert (2007), Pinto et al. (2010), Arredondo y Zaher (2011) y Francisco et al. (2012). *** asteriscos se refiere a datos de museos o bibliografía disponible de las poblaciones incluidas bajo el nombre de Epictia tenella que ha sido considerada como E. aff. albifrons; ** asteriscos, indica chequeado a través de especímenes de museos; * simple asterisco, señala que el atributo es probable que ocurra, aunque no fue explícitamente indicado en las publicaciones o no tuvimos la oportunidad de chequear material de museo; ¿ signo de interrogación, indica la ausencia de información con respecto a ese atributo, por lo que se requiere a futuro ser verificado. 432

E. diaplocia E. striatula E. australis E. munoai

Grupo undecimstriata

E. vellardi E. borapeliotes E. aff. undecimstriata E. albipuncta E. subcrotilla E. peruviana E. amazonica E. clinorostris E. goudotii E. magnamaculata

Grupo goudotii

E. fallax E. signata E. collaris E. columbis E. nasalis E. melanura E. albifrons E. aff. albifrons E. tesselata E. hobartsmithi

Grupo albifrons

E. tricolor E. alfresdchmidti E. teaguei E. rufidorsa

Figura 6. Dendrograma para las especies del género Epictia, usando el índice de similitud Jaccard y UPGMA. Coeficiente de Correlación 0,7661. Software libre Past versión 3.04. Epictia rubrolineata no fue analizada debido a la falta de información morfológica, aunque la misma muy probablemente sea del grupo albifrons.

433