Recursos genéticos e Repovoamento de peixes: dois lados da mesma moeda

Revista de Recursos Genéticos - RG News 7 (1) 2021 – Sociedade Brasileira de Recursos Genéticos

RG NEWS

II - Artigos de divulgação científica

Recursos genéticos e Repovoamento de peixes: dois lados da mesma moeda Alexandre Wagner Silva Hilsdorf a e Danilo Caneppele a a Núcleo Integrado de Biotecnologia, Universidade de Mogi das Cruzes, Av. Dr. Cândido Xavier de Almeida Souza, 200, 08.780-911, Mogi das Cruzes, SP

wagner@umc.br; hmzaquicultura@outlook.com

Resumo Programas de repovoamento de peixes têm sido a ferramenta mais utilizada para mitigar os efeitos das adversidades antrópicas no Brasil nas últimas décadas. Esse tema tem sido alvo de estudos dos mais diversos mostrando os prós e contras dessas ações. Entre os diversos aspectos técnicos-científicos que permeiam as ações de repovoamento, a genética exerce um papel primordial no sucesso do estabelecimento de populações de peixes reintroduzidas no meio ambiente aquático. A presente revisão objetiva reunir a literatura publicada sobre o tema com os diversos aspectos dos conceitos genéticos e das metodologias atualmente disponíveis na área da genética molecular e genômica visando auxiliar os programas de repovoamento. Ao longo da apresentação dos conceitos sobre os recursos genéticos e dos programas de repovoamento de peixes, este artigo discute as principais dificuldades genéticas enfrentadas durante o processo de produção de alevinos em pisciculturas devotadas à programas de repovoamento e abordando como solucioná-las.

Palavras-chave: Repovoamento; translocação; peixes; neotropical; recursos genéticos; conservação.

Abstract Fish restocking programs have been the most widely used tool to mitigate anthropic adversities' effects in Brazil over the last decades. This issue has been the target of many studies, posing these mitigation actions' pros and cons. Among the various technical-scientific aspects regarding restocking practices, genetics plays a key role in the successful establishment of fish populations reintroduced into the aquatic environment. The present review aims to bring forward the published literature on this theme, the various aspects of genetic concepts, and the methodologies currently available in molecular genetics and genomics to assist restocking programs. Along with the ideas about genetic resources and fish restocking programs, this article discussed the main genetic difficulties during the fry production process in fish farms devoted to restocking programs and how to surpass them.

Key words: Restocking; translocation; fish; neotropical; genetics; conservation.

Translocação, reintrodução ou repovoamento: afinal o que isso tudo significa

Repovoamento ou reintrodução se referem ao método de liberação intencional de espécies no meio ambiente para o restabelecimento de populações viáveis. De maneira geral, o objetivo central da liberação de espécies produzidas em cativeiro é o restabelecimento de populações selvagens que possam ser capazes de se propagar e produzir descendentes com diversidade genética suficiente para a continuidade dos processos evolutivos. O repovoamento, além do restabelecimento de espécies em situação de fragilidade, pode ser usado também para o controle de espécies exóticas invasoras (ANTKOWIAK; HAYES, 2004). Outra prática comum é a reintrodução de espécies de peixes comerciais, conhecido como repovoamento para reforço pesqueiro, como exemplos os realizados no estado de Flórida com tainhas (Mugil cephalus) (ARCE, 1996) e com os robalos (Centropomus undecimalis) (TRINGALI et al., 2008).

Tentativas de recuperação de populações animais por repovoamento ocorrem a mais de 100 anos. Em 1907, exemplares do bisão americano (Bison bison) advindos de um zoológico em Nova York foram introduzidos em uma

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reserva no estado de Oklahoma nos EUA para recuperar populações selvagens em franco declínio. Essas e outras subsequentes reintroduções restabeleceram populações selvagens autossustentáveis de bisão na região (KLÖS; WÜNSCHMANN, 1968). Esse e outros exemplos de repovoamento, com casos de sucessos e fracassos, nos cinco continentes, estão amplamente reportados na literatura (SEDDON; ARMSTRONG; MALONEY, 2007). No Brasil, há o caso emblemático do repovoamento do mico-leão-dourado (Leontopithecus rosalia). Na década de 1960, o mico-leãodourado estava com suas populações selvagens em alto grau de ameaça, para não dizer praticamente extintas. Um projeto envolvendo instituições de pesquisa e a inciativa privada iniciaram um programa de produção em cativeiro dessa espécie, envolvendo por volta de 30 zoológicos ao redor do mundo que contribuíram com informações biológicas e animais nascidos em cativeiro que foram introduzidos e monitorados em áreas de reserva. Essa iniciativa resultou na recuperação de populações selvagens após 30 anos do início do programa de preservação dessa espécie (KIERULFF et al., 2012).

As terminologias referentes as ações de reintrodução de espécies trazem em seu bojo uma série de interpretações confusas. Face a isso, a União Internacional para Conservação da Natureza (IUCN em inglês) juntou uma força tarefa visando estabelecer diretrizes para ações que envolvam translocação e repovoamento de espécies. Desta forma, o documento intitulado “Diretrizes para Reintroduções e outras Translocações para fins de Conservação” estabelece que “Translocação conservacionista é o movimento intencional de organismos de um local para soltura em outro. Essa deve ter a intenção de produzir um benefício mensurável à conservação em nível populacional, da espécie ou do ecossistema, e não apenas de beneficiar os indivíduos translocados” (IUCN/SSC, 2014). Neste sentido, a translocação pode ser classificada de três formas: (i) Introdução: movimento de um organismo fora de sua área nativa de ocorrência histórica, (ii) Reintrodução: movimento intencional de um organismo em uma região dentro de sua área de ocorrência na qual sua presença não seja mais reconhecida ou tenha sido extinta e (iii) Repovoamento: movimento de organismos para incrementar uma população existente. Na tabela 1 a seguir, a IUCN/SSC (2014) propõe um detalhamento maior dos níveis e objetivos das translocações.

Tabela 1. Definições de translocações propostas pelo documento da IUCN/SSC (2014) - “Diretrizes Para Reintroduções e outras Translocações para fins de Conservação”.

Tipos de translocações

1- Restauração de populações Corresponde a qualquer translocação conservacionista para dentro da área de distribuição nativa de uma espécie, e compreende duas atividades

Sinônimos: Aumento; Suplementação; Reestocagem; Repovoamento; Aperfeiçoamento (apenas plantas).

2- Introdução para fins de conservação É o movimento intencional e soltura de um organismo em um local fora da sua área nativa de distribuição.

Sinônimos: (a) Introdução Benigna; Migração Assistida; Realocação Gerenciada e (b) Substituição de táxons; Substitutos ecológicos/ Proxy /Suplentes; Substituição de subespécie, Espécies análogas.

Definições a- Reforço é o movimento intencional e soltura de um organismo para uma área onde existe uma população da mesma espécie. O reforço visa aumentar a viabilidade de uma população através, por exemplo, do aumento do tamanho da população, do aumento da diversidade genética, ou aumentando a representação de grupos demográficos específicos ou estratégicos.

b- Reintrodução é o movimento intencional e soltura de um organismo em um local dentro de sua área nativa de distribuição, de onde ele tenha desaparecido. Com a reintrodução pretende-se restabelecer uma população viável da espécie-foco dentro de sua área nativa de distribuição.

a- Colonização assistida é o movimento intencional e soltura de um organismo em um local fora da sua área nativa de distribuição, a fim de evitar a extinção de populações da espécie-foco. Esta é praticada principalmente onde a proteção contra as ameaças atuais ou previstas na área de distribuição atual é considerada menos viável do que em locais alternativos. O termo abrange uma vasta gama de operações que vão desde a movimentação de organismos para áreas distantes de sua distribuição atual e isoladas por uma matriz de habitat inadequado, até a expansão de pequenas extensões da área de distribuição ligando áreas contíguas.

b- Substituição ecológica é o movimento intencional e soltura de um organismo em um local fora da sua área nativa de distribuição, a fim de desempenhar uma função ecológica específica. Esta técnica é usada para restabelecer uma função ecológica perdida devido à extinção, e muitas vezes envolve a subespécie mais adequada existente ou a espécie mais próxima da extinta dentro do mesmo gênero.

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ARMSTRONG; SEDDON (2007) propõem uma perspectiva diferente para endereçar as questões sobre reintrodução face ao crescimento de artigos publicados sobre sucessos e fracassos relacionados a projetos de restabelecimento de espécies pelo repovoamento. Os autores salientam que as conclusões dessas experiências têm sido derivadas somente na detecção post hoc dos padrões dos dados obtidos após o repovoamento. Nesse processo, falhas em se endereçar a priori questões chaves podem acarretar a ausência de dados essenciais ou na efetivação de esforços desnecessários no monitoramento. De acordo com esses autores uma nova abordagem deve ser direcionada na elaboração de questões a priori para que efetivamente os programas de translocação ou repovoamento possam gerar resultados positivos em três níveis: (i) populacional, (ii) metapopulacional e (iii) ambiental, conforme apresentado na Figura 1.

Figura 1. Questões a serem elaboradas a priori para uma melhor efetividade dos programas de reintrodução e alocação de recursos. (Adaptado de ARMSTRONG; SEDDON, 2007)

Os aspectos biológicos de programas de reintrodução e seu sucesso na recuperação de espécies ameaçadas depende do estabelecimento de uma abordagem sistêmica. Os mesmos autores enfatizam essa ideia ao final do trabalho afirmando que “Repovoamento como método de conservação é um esforço desafiador, no qual decisões geralmente são tomadas com base em poucos dados. A melhor resposta a isso é entender e fazer o melhor uso dos resultados científicos obtidos trabalhando em sinergia com todos os envolvidos no processo”.

Recursos genéticos aquáticos

Para entendermos os prós e contras do uso da reintrodução ou repovoamento de animais como método de conservação ou reforço populacional para fins econômicos, vamos examinar mais detalhadamente o repovoamento de peixes, que tem sido praticado há décadas no Brasil como modelo de ações mitigadoras de impactos ambientais. Para isso é importante familiarizar-nos com alguns conceitos importantes sobre os recursos genéticos de organismos aquáticos.

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Para definir recursos genéticos animais se faz necessário entender a relação do homem com os recursos naturais em todos os níveis, desde as interações biológicas até o desenvolvimento de aspectos culturais com outros seres vivos que de certa forma foram intensificados com o advento da agricultura e o estabelecimento das primeiras civilizações. Ao longo da trajetória do Homo sapiens sapiens, a migração e o estabelecimento de populações humanas em praticamente todas as regiões do planeta, levaram à domesticação de diversas espécies para o desenvolvimento e expansão da agricultura e da criação de animais. Com o aumento do uso dos animais pelos humanos foi possível a utilização de espécies selvagens como base para a seleção de indivíduos mais adaptados ao convívio com o homem. Nesse contexto, o conceito de Recurso Genético surge a princípio da relação utilitária do homem com outras espécies. Os genes são a forma com que as gerações de todos os entes vivos estão conectadas hereditariamente. Desta forma, os recursos genéticos são em última instância a garantia de sobrevivência de toda a diversidade de vida dentro e entre animais, plantas e microrganismos. Essa diversidade é organizada em diferentes níveis hierárquicos e o conceito de recurso genético é importante em cada um destes níveis. Podemos considerar que em um primeiro nível os recursos genéticos incluem todos os indivíduos de uma mesma espécie, especialmente das espécies classificadas com algum grau de ameaça ao uso potencial do homem. Recursos genéticos também podem ser as populações, raças, variedades de uma espécie, cepas e linhagens de microrganismos que apresentem diferenças genéticas ao longo de sua distribuição geográfica (FAO, 2019).

Em 1991, na reunião intergovernamental de Nairóbi promovida pelo Programa Ambiental das Nações Unidas, o termo “Recursos Biológicos” aparece e é usado pela FAO pela primeira vez (UNEP, 1991). Essa publicação do comitê intergovernamental de negociação para convenção sobre a diversidade biológica foi a base para cunhar as terminologias do Artigo 2 (termos para uso) do documento final da Convenção sobre Diversidade Biológica em 1992. Nesse artigo, percebe-se que as definições usadas para Recursos Genéticos e Recursos Biológicos são bastante similares.

Desde então, a conservação dos recursos genéticos alimentícios tem sido liderada pela Organização das Nações Unidas para a Alimentação e a Agricultura (FAO) que coordena projetos internacionais para debelar a fome e a insegurança alimentar no planeta. A FAO desempenha esses compromissos, compilando informações em escala mundial que norteiam ações de conservação dos recursos genéticos de espécies agrícolas, florestais e de animais terrestres (FAO, 2010; FAO, 2014; FAO, 2015). No caso dos recursos genéticos de organismos aquáticos tais informações foram recentemente sistematizadas em uma publicação que reuniu informações de 92 países, incluindo o Brasil. Com dados de aproximadamente 96% da produção global aquícola e mais de 80% da produção global pesqueira, foi avaliada a atual situação dos recursos genéticos de peixes, invertebrados e plantas aquáticas de interesse para Aquicultura e Pesca (FAO, 2019). Nesse importante documento, a FAO define Recursos Genéticos Aquáticos (RGAq ou AQGR em inglês) para alimentação e agricultura como “DNA, genes, cromossomos, tecidos, gametas, embriões e outros estágios iniciais de vida de uma espécie, indivíduos, raças, variedades, linhagens e comunidades de organismos de real ou potencial valor para alimentação e agricultura”. Essa definição é reiterada pela assertividade de que “o aprimoramento do conhecimento sobre o status global dos recursos genéticos aquáticos é uma etapa indispensável para expandir a conscientização sobre a atual e futuras necessidades bem como os desafios para a conservação, desenvolvimento e uso sustentado dos RGAq”.

Ictiodiversidade e os recursos genéticos aquáticos na região Neotropical

A região neotropical é a faixa do planeta que abrange desde o sul do México (~ 16°N) até o norte da Argentina (~ 34°S). A região onde hoje se denomina América do Sul após sua separação da África, do Pangea, há cerca de 90 milhões de anos, passou por abruptas transformações geológicas das quais emergiram diversas bacias hidrográficas (ALBERT; REIS, 2011). A formação de tais sistemas fluviais continentais acarretou fenômenos de vicariância que, associados a divergência alopátrica, contribuíram para o aumento de diversidade da ictiofauna em rios e riachos na América do Sul (LUNDBERG et al., 1998), e uma pequena amostra dessa diversidade pode ser observada na Figura 2.

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Figura 2. Alguns representantes de RGAq nativos de drenagens das América Central e do Sul (copilado de HILSDORF; HALLERMAN, 2017).

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No sistema global de informação sobre a biodiversidade de peixes, conhecido como FishBase (FROESE; PAULY, 2019), estão registradas 34.300 espécies taxonomicamente válidas, sendo que apesar dos ambientes de águas continentais compreenderem menos que 0,3% de toda água disponível no planeta, cerca de 43% das espécies de peixes descritas são de água doce (NELSON, 2016; IUCN/SSC/WI/FFSG, 2020). Em recente trabalho, JÉZÉQUEL et al. (2020) compilou em um banco de dados 2.406 espécies de peixes nativos somente na bacia Amazônica, reafirmando a importância e a complexidade da diversificação da ictiofauna dessa região.

Dentre a miríade de espécies de peixes de águas continentais encontradas na região neotropical muitas delas exercem direta ou indiretamente um papel importante na economia de muitos países, seja como fonte de alimentos advindos da pesca artesanal, comercial ou esportiva, como também da proteína produzida pela aquicultura (HILSDORF E HALLERMAN, 2017) (Tabela 2).

Tabela 2. Ordens de peixes da classe dos Actinopterygii encontrados em águas continentais da região neotropical (adaptado de ALBERT; REIS, 2011).

Ordem

# Famílias

# Espécies

Exemplos de espécies considerados RGAq

Characiformes

15

868

Brycon spp., Colossoma macropomum, Piaractus mesopotamicus, Piaractus brachypomum

Siluriformes

13

788

Pseudoplatystoma spp., Brachyplatystoma spp., Paulicea luetkeni, Pimelodus spp., Sorubim lima, Rhamdia quelen

5

241

Geophagus spp., Astronotus ocellatus, Plagioscion

Perciformes

spp.,

Cichla

spp.,

Crenicichla

lenticulata,

Plagioscion aquasissimus

Cyprinodontiformes

4

114

Poecilia spp., Heterandria spp., Profundulus spp.,

Gymnotiformes

5

104

Gymnotus spp., Magosternarchus spp.

Clupeiformes

3

17

Pellona castelnaeana, Triportheus spp.

Atheriniformes 1 7 Odontesthes spp., Chirostoma spp.

Pleuronectiformes

1

7

Potamotrygon spp.,

Catathyridium jenynsii

Hypoclinemus

mentalis,

Synbranchiformes

1

4

Synbranchus marmoratus

Osteoglossiformes

2

3

Arapima gigas, Osteoglossum bicirrhosum

Batrachoidiformes

1

2

Thalassophryne amazonica, Batrachoides goldmani

Tetraodontiformes

1

2

Colomesus asellus,

Anguilliformes

1

1

Stictorhinus potamius

Beloniformes

1

3

Strongulura spp.,

Potamorrhaphis spp

Hyporhamphus

mexicanus,

Syngnathiformes

1

4

Pseudophallus lineatus

mindii,

Microphis

brachyurus

De acordo com o Grupo de Especialistas de Peixes de Água Doce da IUCN, peixes de águas continentais apresentam uma ligação direta com o homem, pois são de crucial importância para economia, alimentação, serviços ecossistêmicos, científico, e para os aspectos históricos/culturais de nossa trajetória no planeta (IUCN/SSC/WI/FFSG, 2020).

As ameaças aos RGAq

Os peixes de água doce estão entre os grupos de vertebrados mais ameaçados pela ação humana. BEVERTON (1992) já alertava para o risco de desaparecimento local ou extinção de uma dada espécie de peixe de águas continentais. Esse mesmo autor ressaltava que na edição de 1990 do Livro Vermelho de Espécies Ameaçadas da IUCN, o número de espécies registradas como extintas devido principalmente às ações antrópicas, intensificadas desde o começo do século, era de 32 e que as com algum grau de ameaça giravam em torno de 715 em um universo de 28.000 espécies de peixes descritas à época.

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De acordo com a WWF (2018) cerca de 75% das áreas úmidas interiores do mundo podem ter sido perdidas durante o século 20, e as populações de água doce diminuíram 83% em média entre 1970 e 2014, o equivalente a 4% ao ano, Em um esforço para avaliar melhor essa situação, a IUCN Freshwhater Biodiversity Unit, no escopo da parceria Lista Vermelha IUCN-Toyota (2020), pretende concluir até 2021 uma avaliação global do grau de ameaça de peixes de água doce. Até o Momento 10.035 representando cerca de 56% das cerca de 18.000 listadas para avaliação. Na Figura 3, estão apresentados os resultados obtidos até o momento, podendo ser notado que mais de 20% das espécies já estão sob algum grau de ameaça ou muito próximo disso (EX – Extinta; EW – Extinta na Natureza; CR – Criticamente Ameaçada; EM – Em Perigo; VU – Vulnerável; NT – Quase Ameaçada)

Figura 3. Percentual de peixes de água doce classificados nas diferentes categorias dos graus do risco de ameaça pela The IUCN Red List of Threatened Species TM version 2020. Acrônimos utilizados são provenientes dos termos em Inglês: EX (Extinct), EN (Endangered), LC (Least concern), EW (Extinct in wild), VU (Vulnerable), DD (Data deficient), CR (Critically endangered), NT (Near threatened) (IUCN/TOYOTA, 2020).

No território brasileiro, a avaliação das espécies ameaçadas é conduzida pelo governo federal que com o suporte de um time de especialistas em áreas da taxonomia e conservação oriundos de universidades, ICMBio e IBAMA tem revisado os graus de ameaça dos diversos grupos de vertebrados e invertebrados de ocorrência no Brasil. No que concerne aos peixes, das 4.506 espécies avaliadas, 3.148 são continentais, das quais 312 foram classificadas em algum grau de ameaçada, sendo 101 (3,2%) Criticamente em Perigo (CR), 112 (3,5%) Em Perigo (EN) e 99 (3,1%) Vulnerável (VU) (ICMBIO, 2018). Nesse contexto, CASTRO; POLAZ (2020) destacam a perda de espécies de médio e pequeno porte que habitam ecossistemas dulcícolas de diversas magnitudes que apesar de muitas dessas espécies não se apresentarem como RGAq, são importantes para o equilíbrio dos ecossistemas e manutenção de diversas outras espécies aquáticas, inclusive àquelas de interesse econômico.

As ameaças à ictiofauna continental têm sido elencadas por diversos estudos desde a década de 1980 (MAITLAND, 1987; ARTHINGTON et al., 2016; IUCN/SSC/WI/FFSG, 2020). Há consenso que as ameaças antrópicas que têm resultado no desaparecimento de espécies e populações podem ser agrupadas da seguinte maneira: (i) pesca predatória para consumo, esporte ou aquarismo, (ii) modificação dos ambientes dulcícolas, tais como desmatamento ciliar, interrupção do curso d’água pela construção de barragens e descarga de agentes poluentes, (iii) efeitos adversos da introdução de espécies exóticas e (iv) mudanças climáticas.

As hidrelétricas e a ictiofauna

A geração de energia hidrelétrica no Brasil vem desde 1883 com a construção da barragem do Ribeirão do Inferno no rio Jequitinhonha para gerar energia para uma mina de Diamantes, somente um ano após a implantação da primeira

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hidrelétrica no mundo em Appleton, Wisconsin, nos Estados Unidos. Seis anos depois, em 1889, a usina hidrelétrica de Marmelos foi inaugurada no Rio Paraibuna, no município de Juiz de Fora – MG (OLIVEIRA, 2018).

Ao longo do século 20, e principalmente a partir dos anos de 1950, a energia gerada pelas usinas hidrelétricas expandiu-se em todo o mundo. Fontes renováveis de energia, tais como solar, geotérmica, ventos, ondas, biomassa e hidroelétrica correspondem hoje a 20% da produção global de energia utilizada no mundo, sendo que 80% dessa energia vem de hidroeletricidade. Isso se deve as mais de 8.600 usinas que estão em operação ou projetadas para gerar energia elétrica em todo o planeta (ZARFL et al., 2015). O Brasil é destaque no cenário mundial da produção de energia com base na construção de barragens para gerar energia elétrica, tendo recentemente ultrapassado a China com 4.919 MW de capacidade instaladas de geração de hidroenergia (IHA, 2020). Isso sem contar com as 334 hidroelétricas planejadas para serem instaladas a região Amazônica (WINEMILLER et al., 2016).

Apesar de ser enquadrada como uma fonte de energia renovável, a construção de barragens para geração de energia traz consigo uma série de distúrbios sociais e culturais, tais como o deslocamento de pessoas, perda de áreas agriculturáveis e locais de pesca, inundação de sítios culturalmente importantes para populações locais, como também degradação ambiental com a interrupção do regime natural de fluxo de águas dos rios barrados e a inundação de áreas de floresta para formação do reservatório (VON SPERLING, 2012; SCHULZ; ADAMS, 2019). As mudanças dos ambientes aquáticos lóticos para lênticos afeta sobremaneira a vida aquática em rios, riachos e córregos, pois as espécies de peixes têm seu processo adaptativo forjado pelas transformações geológicas de formação dos rios em seu fluxo natural de montante (nascente) à jusante (foz). A literatura científica tem exaustivamente reportado os impactos negativos sobre a ictiofauna causados pela construção de barragens e consequente fragmentação dos hábitats, particularmente no Brasil. Entre os efeitos adversos podemos elencar principalmente: (i) perda de espécies (AGOSTINHO; PELICICE,; GOMES, 2008; WINEMILLER et al., 2016), (ii) mudanças na variedade e abundância de espécies de peixes nos locais de barramento (ABUJANRA; AGOSTINHO; HAHN, 2009; GRANZOTTI et al. 2018), (iii) interrupções de rotas migratórias de peixes para reprodução e alimentação (HILSDORF; MOREIRA, 2008; PELICICE; POMPEU; AGOSTINHO, 2015; CAMPOS et al., 2020), (iv) perda de variabilidade genética intra e interpopulacional (SILVA et al., 2015; GOUSKOV et al., 2016; VAN LEEUWEN et al., 2018), (v) redução ou eliminação de áreas de desova e dos locais de desenvolvimento de formas jovens (lagoas e alagadiços marginais), encobertos pelos reservatórios (CESP, 1996; LIERMANN et al., 2012) (vi) regularização da vazão do rio, que atenua os picos de cheias, interferindo diretamente no mecanismo anual de enchimento e esvaziamento das áreas de reprodução dos peixes de espécies migradoras (TORLONI et al., 1988; AGOSTINHO; JÚLIO JR; BORGHETTI, 1992) (vii) deterioração da qualidade da água (TUNDISI; MATSUMURA-TUNDISI, 2002).

No Brasil, o decreto-lei no. 794 de 19/10/1938 estabeleceu que “os represamentos dos rios, ribeirões e córregos devem ter, como complemento obrigatório, obras que permitam a conservação da fauna fluvial, seja facilitando a passagem de peixes, seja instalando estações de piscicultura”. Essa lei federal seguiu o regramento regional que estabeleceu medidas relativas à caça e à pesca no território do Estado de São Paulo (Lei no. 2.250, 28/12/1927), que em um dos seus incisos determinou que “Os proprietários das instalações mencionadas neste artigo (represas) são obrigados a executar as obras de proteção ao peixe que forem ordenadas pela Diretoria de Indústria Animal”. A implantação de ações de repovoamento como alternativa a construção de mecanismos de transposição de peixes foi incorporada com maior intensidade pelas empresas hidrelétricas a partir dos anos de 1970 após a regulamentação do Art. 36 do Decreto- Lei 221/67 de 28/02/1967, e a publicação da Portaria nº. 46/Sudepe (27/01/1971), no qual ficou definido que o proprietário ou concessionária de represas em cursos d’agua, além de outras disposições legais, é obrigado a tomar medidas de proteção a fauna e determinar o melhor mecanismo de proteção a ictiofauna” (BEDORE; LOPES, 2008; CANEPPELE et al., 2018).

Todo esse arcabouço legal serviu de base para construção de hidrelétricas a partir dos anos de 1950 e a definição dos programas de conservação de peixes das concessionárias e energia estaduais e federais tais como: Companhia Energética de São Paulo (CESP), Companhia Energética de Minas Gerais (CEMIG), Companhia Hidrelétrica do São Francisco (CHESF), Companhia Paranaense de Energia (COPEL) e FURNAS, que optaram pela construção de estações de piscicultura para executar as medidas legais de proteção da ictiofauna afetada pela edificação de barragens e consequente formação de seus reservatórios. Como exemplo, a CESP, constituída oficialmente em 1966, construiu e operou nos anos de 70, 80 e 90 diversas usinas hidrelétricas (UHE) no estado de São Paulo, sendo que em 5 delas foram

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instaladas estações de piscicultura para a manutenção de espécies peixes e a produção de alevinos para os programas de soltura nas áreas de influência das suas barragens.

No seu início, o conceito de repovoamento de peixes para ações mitigadoras visava ampliar a capacidade de pesca de algumas espécies nas áreas afetadas pelas barragens, levando-se em conta muito mais os aspectos sociais e econômicos do que os ambientais. Desse modo, espécies exóticas e/ou alóctones de fácil manejo e reprodução foram em muitos dos programas de repovoamento elencadas para as solturas. Exemplos dos mais diversos são descritos como a soltura de tilápias (Orechromis sp.), carpas (Cyprinus carpio), corvina (Plagioscion squamosissimus), entre outras espécies em bacias hidrográficas do Sudeste (BEDORE; LOPES, 2008). A mudança das ações de repovoamento privilegiando espécies nativas das diferentes bacias afetadas pela construção de UHEs foi um passo importante para a geração de conhecimento e conservação dos recursos genéticos locais. Um exemplo significativo pode ser descrito com os trabalhos da Estação de Hidrobiologia e Aquicultura da CESP de Paraibuna (EHA Paraibuna). Em operação desde 1978, a UHE de Paraibuna formou um reservatório de 206 km 2 com o barramento dos rios Paraibuna e Paraitinga, formadores do Rio Paraíba do Sul. Na área adjacente a barragem em 1981 foi inaugurada a EHA Paraibuna, para ser usada como um polo indutor de produção e repovoamento de espécies de peixes. Em seus primeiros anos de funcionamento, a política de repovoamento era baseada em espécies de peixes não nativas da bacia. Contudo, esforços para a formação de plantel, produção e soltura de espécies nativas e de importância econômica para a região sempre estiveram presentes, sendo que no ano de 1983, alevinos de pirapitinga do sul (Brycon opalinus) já foram produzidos e soltos na região. O conceito de conservação de espécies nativas foi se consolidando ao longo do tempo e já no início dos anos 90 a estação tinha todos os seus esforços direcionados para a pesquisa e o desenvolvimento de tecnologias de produção em cativeiro das espécies nativas da bacia do rio Paraíba do sul, para os seus programas de repovoamento. Nesse período e nos anos seguintes da sua história, além da pirapitinga-dosul (B. opalinus), a piabanha (Brycon insignis), o curimbatá de lagoa (Prochilodus vimboides), o surubim do Paraíba (Steindachneridion parahybae) e o cascudo leiteiro (Pogonopoma parahybae), foram foco da formação de plantel e desenvolvimento de estudados, tornando a Estação de Hidrobiologia e Aquicultura de Paraibuna um verdadeiro banco de germoplasma com material genético de várias populações dessas espécies, inclusive de populações atualmente extintas na natureza, para serem usadas na produção de alevinos para os programas de repovoamento (AGEVAP, 2007; CANEPPELE et al., 2018).

Vale lembrar que o repovoamento de peixes no Brasil não se restringiu apenas às ações ambientais de conservação da ictiofauna implementada pelas usinas hidrelétricas. De fato, o termo repovoamento ou “peixamento” foi utilizada pela primeira vez em projetos de erradicação da malária e produção de alimentos em açudes no Nordeste brasileiro com a introdução de diversas espécies de peixes exóticas e nativas coordenadas pelo ictiólogo Dr. Rodolpho von lhering que como chefe da Comissão Técnica de Piscicultura do Nordeste (CTPN) da Inspetoria Federal de Obras Contra as Secas, atual DNOCS, realizou o primeiro repovoamento em açudes nordestinos no dia 14 de agosto de 1933, no açude “Campos da Sementeira”, no município de Arcoverde (GURGEL; NEPOMUCENO, 1988; CAVALCANTE; STEINMULLER, 2017).

Repovoar ou não repovoar: Eis a questão!

O repovoamento tem sido um tema de intensos debates no Brasil e em outros países onde essa prática é adotada para recuperação de populações de peixes ou para reforço de pesca. No Brasil, como mencionado, muitos dos programas de repovoamento foram estabelecidos com espécies alóctones e exóticas. Potenciais impactos advindos de programas de repovoamento têm sido evidenciados, entre os quais podemos destacar: (i) a introdução de material genético alóctone com potencial de hibridização ou deslocamento de outras espécies nativas, (ii) a introdução de espécies exóticas que aumentam as chances de extinção de espécies nativas com modificações físico-químicas do ambiente, (iii) a introdução de doenças, (iv) os impactos genéticos sobre as populações nativas da mesma espécie que está sendo introduzida, (v) custos altos e pouco retorno prático. Como destacado por VIEIRA; POMPEU (2001) em seu artigo - Peixamento: uma alternativa eficiente? - “Para a grande maioria das pessoas, quanto mais peixes existirem em curso d´água, melhor a sua qualidade. Tal relação entre quantidade e qualidade ambiental fez com que parte da população solicitasse a adição de peixes em sistemas aquáticos com poucas espécies, com baixa produção de pescado ou com estoques reduzidos, e levou muitos órgãos públicos a acreditarem nessa estratégia”. Os autores destacam que na maioria das vezes o comprometimento da

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qualidade ambiental em ambientes aquáticos causado por empresas é mitigado por ações judiciais que obrigam as empresas a realizarem peixamentos, muitas vezes sem critérios técnicos.

Duas visões antagônicas sobre a introdução de peixes via repovoamento foram reportadas. GOSLAN (2008) publicou o artigo “Introduction of non-native freshwater fish: is it all bad?” (Introdução de espécies de peixes de água doce não nativas: Isso é de todo ruim?), no qual postulou que em “escala global, a maioria das introduções de peixes de água doce não tem sido identificadas como gerando impactos ecológicos, proporcionando ao mesmo tempo grandes benefícios sociais” e conclui que “a percepção pública do risco das introduções é algo que não pode ser ignorada por governos e órgãos legisladores, contudo para ganhar apoio público na luta pela conservação da ictiodiversidade, a mensagem deve ser clara, detalhada e educativa”. Por outro lado, VITULE; FREIRE; SIMBERLOFF (2009) no artigo “Introduction of non-native freshwater fish can certainly be bad” (Introdução de peixes de água doce não nativos podem certamente ser ruins) questionam a visão expressa por Gozlan com o argumento de que a introdução de peixes em ecossistemas continentais tem consequências ecologicamente catastróficas, e demonstram seus argumentos com exemplos de repovoamento de diferentes espécies de peixes em diferentes países. Os autores advogam princípios de precaução em razão que uma vez estabelecidas a remoção de tais espécies introduzidas muitas vezes se torna impraticável. A controvérsia sobre a efetividade do repovoamento de espécies cujas populações ainda estejam presentem no ambiente foi demonstrado em um trabalho experimental nos EUA realizado com truta arco-íris (Oncorhynchus mykiss). Nesse trabalho, os autores demonstram os efeitos da domesticação de trutas arco-íris de cativeiro introduzidas e que ao reproduzirem com populações selvagens levaram a redução da capacidade reprodutiva das novas gerações de truta em cerca de 40% a cada geração de animais produzidos em cativeiro. Esses resultados, segundo os autores, sugerem que repovoamentos sucessivos dessa espécie podem resultar em impactos negativos sobre a reprodução a longo prazo de populações selvagens, sendo, assim, tais ações de suplementação populacional devem ser cuidadosamente reconsideradas (ARAKI; COOPER; BLOUIN, 2007).

Apesar de toda dissensão sobre o tema ao longo das últimas décadas, algum consenso tem sido conduzido sobre o potencial dos programas de produção de espécies de peixes em cativeiro para reintrodução no ambiente, tendo sido considerado que, o repovoamento pode cumprir um papel essencial quando outras alternativas não estejam disponíveis a curto prazo (SNYDER et al., 1996). Outros autores vêm debatendo a efetividade dos programas de repovoamento face a redução ou extinção regional de uma dada espécie de peixes, destacando essa como a técnica mais utilizada para conservação de espécies ameaçadas. Contudo, precauções devem ser tomadas na análise das restrições e limitações impostas pelo processo de produção de peixes em cativeiro para o repovoamento, considerando as dificuldades e riscos relacionados. Assim, os programas de repovoamento devem servir como uma salvaguarda temporária, enquanto as condições ambientais sejam restauradas e as populações selvagens possam se reabilitar (PHILIPPART, 1995).

Uma publicação de significativa contribuição sobre a questão dos programas de repovoamento foi elaborada pelo Dr. Robin S. Waples do “Northwest Fisheries Science Center” do órgão do governo dos EUA para assuntos oceânicos e atmosféricos (NOAA – National Oceanic and Atmosferic Adminstration). Com o título “Dispelling some myths about hatcheries” (Afastando alguns mitos sobre reprodução em cativeiro) (WAPLES, 1999), o autor argumenta que uma série de equívocos e mitos sobre a produção de peixes em cativeiro para uso em programas de repovoamento e seus efeitos sobre as populações selvagens tem sido propagado ao longo dos anos. Esses mitos causam ruídos ao diálogo entre as diferentes visões sobre a efetividade da recuperação de espécies e populações de peixes pelo repovoamento. Ainda de acordo com o Dr. Waples, ao se considerar tais mitos algumas conclusões emergem desse debate, como: (i) A reprodução de peixes em cativeiro não é intrinsicamente efetiva ou não efetiva, seu valor somente pode ser determinado em um contexto de objetivos claramente definidos, (ii) mudanças genéticas em populações de cativeiro podem ser mitigadas, porém não totalmente suprimidas; (iii) evidências empíricas existem sobre os muitos efeitos adversos de peixes produzidos em cativeiro para o repovoamento, porém alguns desses riscos tem sido sobrestimado e (iv) monitoramento e avaliação são importantes, porém, não devem ser usados como substituto para o desenvolvimento de programas de produção de peixes em cativeiro sem atenção aos devidos riscos inerente a atividade. Em conclusão, esforços devem ser implementados para identificar os objetivos, conduzir análises globais de custo/benefício para embasar decisões de cunho político, melhorar as informações que norteiam as ações técnicas e defrontar as incertezas das ações.

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Dentro da realidade brasileira, em 2010, o Prof. Ângelo Antônio Agostinho e colaboradores postularam em artigo provocativo as condições e as falhas relativas aos programas de repovoamento em execução ao longo dos anos no Brasil. Os autores argumentam que idealmente o sucesso de um programa de repovoamento deve ser quantificado pela habilidade dos peixes reintroduzidos de se reproduzirem no ambiente selvagem e contribuir para o incremento da variabilidade genética da população. Desta forma, por razões da ética da conservação, o sucesso do repovoamento não pode somente ser avaliado pelo desembarque do produto da pesca. Os autores afiançam que decisões na implantação e condução de programas de repovoamento não são tarefas fáceis. Para isso, eles propõem um fluxograma de ações para embasar as políticas de recuperação de espécies de peixes pelo repovoamento que está apresentado na Figura 4.

Figura 4. Fluxograma de decisões para o estabelecimento de programas de repovoamento (adaptado de AGOSTINHO et. al., 2010).

Outro aspecto dos programas de repovoamento envolto de controvérsias e discussões concerne a introdução de espécies de peixes de interesse para pesca, principalmente a recreacional ou esportiva. Esses programas consistem em usar tecnologias de produção de alevinos em cativeiro para incrementar ou recuperar populações de espécies de interesse para pesca no ambiente natural (LORENZEN, 2008). Vários exemplos ao redor do mundo revelam a importância dessa atividade para as economias locais. Nos EUA, especificamente na Flórida, a pesca esportiva praticada tanto em águas continentais como marinha movimenta o montante de 11,5 bilhões de dólares anualmente, o que assegura 106.000 empregos diretos e indiretos (FWCC, 2020). No Brasil devido a imensa massa de águas continentais, incrementada pela formação de grandes e inúmeros reservatórios a pesca recreacional de água doce, ocorre nas várias bacias hidrográficas e se caracteriza por uma alta diversidade de espécies nativas e exóticas (FREIRE et al., 2016). Em um estudo analítico sobre o valor econômico da pesca recreacional no Pantanal do Mato Grosso, SHRESTHA; SEIDL; MORAES (2002) estimaram um total de 35 a 36 milhões de dólares em retorno econômico-social que tal atividade traz para região. No caso da pesca recreacional marinha, praticada na extensa costa brasileira, a média anual de gastos com a pesca recreacional amadora foi estimada em US$ 524 milhões entre 2011 e 2014 (FREIRE; SUMAILA, 2019).

Entre as diferentes diretrizes para conservação dos estoques de peixes de interesse comercial, tais como ações de regeneração e conservação do ambiente e as legislações que proíbem a pesca em períodos de piracema/reprodução em rios, reservatórios ou no mar territorial, a reintrodução de peixes no meio ambiente tem sido usada como um dos principais mecanismos de recuperação e incremento de populações alvo de pesca em muitos países (TELETCHEA, 2017).

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Muitos cientistas e conservacionistas divergem sobre possíveis consequências da pesca recreativa sem controle, em relação aos impactos sobre a ictiofauna nativa das bacias hidrográficas (PETRERE JR, 2014). Contudo, a realidade de geração de emprego e renda para populações locais advindas da pesca recreacional não pode ser afastada da permanente dualidade entre uso sustentável x desenvolvimento econômico. A necessidade de atingir um equilíbrio entre as demandas econômicas de uma atividade e a conservação dos recursos naturais, aqui no caso recursos ícticos, é mandatório. Em princípio, os programas de repovoamento de organismos aquáticos para incremento da pesca objetivam recuperar populações ameaçadas e em declínio para mitigar os possíveis efeitos da pesca predatória. Contudo, a contribuição desses programas de repovoamento para o real incremento de estoques parece ser alvo de intensa controvérsia (LORENZEN, 2008). Espécies marinhas tem sido alvo de diversas tentativas e avaliações sobre a eficácia do repovoamento como método de incremento da pesca recreativa e comercial, sendo que entre esses estudos podemos destacar os com red drum – corvina (Sciaenops ocellatus) (BERT et al., 2003), flounder – linguado (Paralichthys olivaceus) (OKOUCHI et al., 1998), striped mullet - tainha (Mugil cephalus) (LEBER; BRENNAN; ARCE, 1995), cod, bacalhau (Gadus morhua) (SVÅSAND et al., 2000), white seabass - corvina branca (Atractoscion nobilis) (HERVAS et al., 2010), entre outros.

O êxito ou fracasso depende das estratégias a serem adotadas no planejamento dos programas de repovoamento, sendo que informações científicas são cruciais para estabelecer critérios que embasem novos programas de introdução de peixes, visando solucionar as limitações aliadas ao incremento da produção pesqueira via reintrodução. Nesse sentido, BLANKENSHIP; LEBER (1995) propuseram, para uma abordagem responsável da atividade buscando o sucesso e evitando erros nas reintroduções, uma série de prioridades apresentadas a seguir:

(i) Selecionar espécies alvos para o repovoamento baseado em um amplo rol de critérios objetivando o sucesso do repovoamento para incremento dos estoques pesqueiros;

(ii) Desenvolver um plano de manejo para a espécie que identifique oportunidades de captura, objetivos para incremento do estoque de pesca e objetivos genéticos; (iii) Definir quantitativamente a medida de sucesso do repovoamento; (iv) Uso do conhecimento e manejo dos recursos genéticos para impedir ou amenizar os riscos associados com a redução da diversidade genética; (v) Conhecer e planejar medidas adequadas de manejo sanitário evitando-se introdução de doenças; (vi) Considerar as características ecológicas, biológicas, e a história de vida das espécies quando do planejamento e objetivos a serem alcançados nos programas de repovoamento; (vii) Priorizar os programas de recuperação das populações de organismos aquáticos limitados pelo baixo recrutamento e sobre pesca, porém, acentuar a proteção e restauração dos habitats; (viii) Entender e otimizar a efetividade da introdução de indivíduos produzidos em cativeiro e entender como as variáveis associadas ao cativeiro podem afetar o sucesso do repovoamento; (ix) Identificar os impactos da introdução e determinar se os animais introduzidos realmente estão contribuindo para o incremento populacional ou estão apenas deslocando as populações selvagens; (x) Identificar diretrizes econômicas e políticas que orientem os repovoamentos para incremento dos estoques pesqueiros; (xi) Aplicar princípios rigorosos de adaptação ao manejo para aperfeiçoar os programas de repovoamento para incremento dos estoques pesqueiros.

Quando a genética importa.

Para iniciarmos as questões que tangenciam os aspectos genéticos dos programas de repovoamento é importante termos em mente os processos de domesticação necessários para a manutenção de indivíduos em cativeiro, que serão usados para produzir gerações de progênie a serem introduzidas no ambiente natural. De acordo com TELETCHEA (2017), domesticação pode ser definida como um processo longo e ad aeternum durante o qual animais em cativeiro tornam-se gradualmente adaptados à convivência humana e às condições de cativeiro. Segundo esse autor, à medida que indivíduos são transferidos do ambiente selvagem para o cativeiro, o processo de domesticação se inicia. Se o processo se encerra no tempo de vida do animal, o animal ainda não pode ser considerado domesticado, pois não há tempo suficiente de possíveis variantes genéticas, selecionadas pelo cativeiro, sejam transmitidas para próximas gerações e fixadas na

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população. Para minimizar os efeitos de cativeiro os animais usados para programas de repovoamento devem permanecer nos três primeiros níveis. Os animais produzidos em cativeiro que retornam para o meio ambiente são denominados como ferais, uma vez no ambiente selvagem sem interferência humana tais populações ferais podem evoluir para populações selvagens (BEKOFF, 1989; TELETCHEA, 2017; DANIELS). O processo de domesticação pode ser visualizado na Figura 5.

Figura 5. Evolução de animais selvagens por meio do processo de domesticação. Inicia-se o processo de aclimatização (nível 1), parte do ciclo de vida é passado em cativeiro e vários efeitos de seleção podem ocorrer (nível 2), ciclo de vida integral passado em cativeiro com características vindas do tempo em ambiente selvagem (nível 3), ciclo de vida integral passado em cativeiro sem características vindas do tempo em ambiente selvagem (nível 4) e seleção intencional com objetivos específicos para características de interesse para o homem (nível 5). (Adaptado de TELETCHEA, 2017).

A formação de um banco de germoplasma de peixes para fins de repovoamento tem implicações sobre os processos de repovoamento mencionados acima. Nesse processo há muitas vezes uma relação de troca entre manter a diversidade genética dos indivíduos em cativeiro e minimizar processos adaptativos inerentes a ele. Nesta etapa os conhecimentos e ferramentas da genética tornam-se imprescindíveis para manter suficiente diversidade e variabilidade genética para que a feralização dos indivíduos introduzidos ocorra com sucesso.

Assim sendo, o planejamento e monitoramento genético nos programas de repovoamento torna-se uma peça-chave para atingir os objetivos de recuperar uma espécie de peixe em seu ambiente natural. Nesse sentido, na etapa de formação de um plantel de reprodutores em uma estação de piscicultura e o estabelecimento de um programa de produção de alevinos destinados ao repovoamento, cinco níveis de potenciais problemas genéticos relacionados aos diferentes tipos de estoques de peixes envolvidos no processo, podem ser observados na Tabela 3 proposta por TOLEDO-FILHO et al. (1992).

Tabela 3. Tipos de estoques de peixes utilizados em programas de repovoamento, suas características e problemas genéticos associados (adaptado de TOLEDO-FILHO et al., 1992).

DOADOR

Tipos de estoques Características Problemas genéticos associados

‣ Populações selvagens nativas ou não-nativas;

‣ Populações cultivadas;

‣ Populações híbridas (selvagem x cultivada).

‣ Ausência de informações prévias sobre a origem genética e níveis de diversidade e variabilidade genética dos indivíduos que comporão o plantel de reprodutores.

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FUNDADOR

REPRODUTOR

REPOVOADOR

RECEPTOR

‣ Amostra dos indivíduos do estoque DOADOR que potencialmente serão utilizados na produção de alevinos.

‣ Indivíduos do estoque fundador efetivamente usado na produção de alevinos.

‣ Progênie oriunda do estoque reprodutor usado nos programas de repovoamento.

‣ Populações selvagens existentes nos locais alvos de repovoamento.

‣ Aumento da endogamia pela redução da heterozigosidade e da diversidade alélica por processos derivados do efeito fundador.

‣ Tamanho efetivo populacional (Ne) reduzido.

‣ Baixa variabilidade genética e efeitos adversos da endogamia.

‣ Exogamia com a perda de adaptação das populações selvagens.

Formação do estoque doador

A caracterização dos recursos genéticos da espécie alvo para um repovoamento é uma etapa crucial para manter pelo menos em parte a representatividade da diversidade genética da espécie em seus locais de ocorrência. A variação populacional de uma dada espécie é naturalmente determinada pelos processos evolutivos, tais como, seleção natural, fluxo gênico, deriva genética, mutação e o tempo para que estes processos ocorram (CHAKRABORTY; LEIMAR, 1987), sendo que para peixes o fluxo genético e o tamanho efetivo populacional são os parâmetros mais relevantes que afetam a distribuição da variação genética entre e dentro de populações (WARD; WOODWARK; SKIBINSKI, 1994).

Entender a estrutura genética de populações de uma espécie na natureza é elucidar os processos que levaram e levam a conectividade entre diferentes populações. Desta forma, para entender as similaridades e diferenças entre populações e se quantificar tais diferenças, a definição de população deve ser o mais objetiva e quantitativa possível para que os resultados alcançados pelas avaliações possam ser padronizados e comparados.

Figura 6. Três modelos de estruturação genética de peixes. As cores representam a variação genética intra e interpopulacional. Uma dada espécie pode se enquadrar em um dos três ou em uma combinação desses. A diferença reside nas características biológicas da espécie (migrador ou não migrador) ou por outros comportamentos reprodutivos (adaptado de LAIKRE.; PALM; RYMAN, 2005).

Uma abrangente definição de populações foi proposta por IHSSEN et al. (1981), que descreveram uma população local como “um grupo intraespecífico de indivíduos que se reproduz ao acaso com integridade espacial e temporal”. Contudo, WAPLES; GAGGIOTTI (2006) asseveraram que várias são as definições de populações encontradas na literatura e que todas levam a um objetivo, que é determinar quantas populações geneticamente distintas existem na

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natureza e o grau de interação entre elas. Assim, a diferenciação ou estruturação populacional em uma determinada área pode apresentar-se em diferentes configurações: (i) populações geneticamente distintas (fluxo gênico entre as populações é baixo o suficiente para formar grupos de peixes geneticamente distintos), (ii) populações em mudanças contíguas (as mudanças da composição genética ao longo da ocorrência da espécie é contínua, o fluxo gênico é mais intenso entre indivíduos adjacentes resultando em isolamento por distância com áreas com mais homogeneidade genética do que outras) (iii) populações em diferenciação genética (observa-se uma homogeneidade genética em toda área de distribuição da espécie, fluxo gênico é intenso de maneira que todos os indivíduos se comportam como uma única população panmítica (LAIKRE.; PALM; RYMAN,, 2005). Essas subdivisões estão ilustradas para o melhor entendimento na Figura 6.

O objetivo da conservação ex-situ em um programa de repovoamento é procurar manter o máximo da diversidade e variabilidade genética na formação do banco de reprodutores (estoque fundador) de maneira que as progênies produzidas herdem o potencial evolutivo para adaptação em condições ambientais adversas (ALLENDORF; LUIKART, 2007). Um erro comum na formação de bancos de reprodutores é a manutenção de poucos indivíduos para produção dos alevinos, isso pois muitas espécies de peixes são altamente prolíficas permitindo que com poucos reprodutores se consiga alcançar a quantidade de alevinos necessária para cumprir cotas de repovoamento, outro erro comum é buscar reprodutores da espécie alvo a ser repovoada em cultivos comerciais. Essa estratégia não é recomendada visto que animais em cultivo comercial geralmente são alvos de processos de seleção não representando mais a diversidade genética da espécie encontrada na natureza.

A caracterização da distribuição dos recursos genéticos de uma determinada espécie na natureza, avaliando se ela está dividida ou estruturada em populações geograficamente desconexas (bacias hidrográficas diferentes) com pouco fluxo gênico entre elas, ou mesmo subpopulações em uma mesma área geográfica com baixa ou moderada diferenciação genética, é fundamental não somente para a composição do banco de reprodutores como também para as estratégias de reintrodução que deverão ser definidas a posteriori. Adaptação genética e por conseguinte fisiológica de uma população a uma determinada região é um processo fundamental nos caminhos evolutivos para sobrevivência de uma espécie na natureza (HILSDORF et al., 2020). A não representatividade genética dessas “adaptações locais” em um banco de germoplasma de peixes usados em programas de repovoamento pode representar o insucesso de muito desses programas. Assim, no caso de duas populações não contíguas serem geneticamente similares, essas serão mantidas no banco de germoplasma como um único estoque, caso contrário essas deverão ser mantidas identificadas para o manejo reprodutivo. O processo evolutivo é dinâmico, assim não há como prever quais populações carregam variantes genéticas que serão importantes no processo de adaptação dos indivíduos introduzidos, assim o conhecimento da distribuição da diversidade e variabilidade genética de uma dada espécie alvo de programas de repovoamento é peça chave para o sucesso das reintroduções, pois, com isso, buscamos representar ex-situ a máxima variabilidade genética da espécie (CABALLERO et al., 2010).

Desde os anos de 1960, com o desenvolvimento dos marcadores genéticos inicialmente baseados no polimorfismo de proteínas e posteriormente com o desenvolvimento das técnicas de PCR (Polimerase Chain Reaction) e sequenciamento dos nucleotídeos que compõe o ácido desoxirribonucleico (DNA) foi possível prospectar marcadores baseados diretamente na origem da variação genética, o DNA. Esses marcadores são atualmente usados de forma rotineira na caracterização e estimativa das diferenças intra e interpopulacional, possibilitando se entender os processos que levaram uma espécie a se estruturar em distintas populações e identificar as variações genéticas específicas que levam a adaptação de uma população às diferentes condições ambientais de uma determinada localidade. Para uma compreensão da evolução desses marcadores e sua aplicação em peixes neotropicais consultar HILSDORF; HALLERMAN (2017) ou HILSDORF (2013).

Manejo do estoque reprodutor

A manutenção e o manejo do estoque de indivíduos selvagens capturados de acordo com a distribuição da variabilidade genética da espécie na natureza são etapas críticas para o sucesso do repovoamento. A partir do estoque fundador capturado na natureza, os peixes serão usados como reprodutores para produção da progênie a ser posteriormente solta nos rios, riachos e reservatórios. Naturalmente nem toda variabilidade genética da espécie na natureza poderá ser mantida em cativeiro. Assim sendo, devemos manter em cativeiro a maior representatividade genética de machos e fêmeas

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para compor o plantel de reprodutores e minimizar o efeito gargalo inicial da formação do plantel. A perda de heterozigosidade nesta etapa é uma das consequências dessa redução do que se tem na natureza e o que será mantido em cativeiro. De acordo com TOLEDO-FILHO et al. (1992), esse parece não ser o problema mais crítico, uma vez que mantido, por exemplo, 50 indivíduos no estoque de reprodutores, 99% da heterozigosidade original da população do estoque doador será mantida. Neste ponto alguns conceitos são importantes para o monitoramento da variabilidade genética das populações mantidas em cativeiro como reprodutores. A variabilidade genética de uma população e no caso de um estoque de reprodutores em cativeiro é medida pelo percentual de lócus em indivíduos que sejam heterozigóticos. Naturalmente, isso depende da diversidade de alelos presentes na população. Esses índices podem ser estimados e monitorados por marcadores moleculares, tais como microssatélites (SSR - Single Sequence Repeats) ou SNPs (Single Nucleotide Polymorphism).

O manejo genético inadequado de um plantel de reprodutores em uma piscicultura voltada para programas de repovoamento pede levar ao longo do tempo a um processo de perda de variabilidade genética dos alevinos produzidos e mais drástico, ao aumento da endogamia ou consanguinidade. A tendência de se estabelecer populações endogâmicas já se inicia no momento da formação do estoque fundador devido a proporção de perda natural de diversidade alélica durante esse processo inicial (FUERST; MARUYAMA, 1986). Esse fenômeno é conhecido como deriva genética. Desta forma, o manejo genético dos estoques fundadores é fundamental para se manter a endogamia em níveis minimamente aceitáveis, lembrando que o objetivo de um programa de repovoamento deve ser incrementar e não substituir ou mudar a composição genética de uma dada população recipiente desses programas. Para isso, algumas medidas devem ser observadas:

(i)

(ii)

O número de reprodutores a ser mantido na estação deve levar em consideração a mortalidade antes da reprodução e a capacidade de reproduzir dos exemplares, que nem sempre estão aptos ao processo. Por exemplo, se 50 reprodutores (25 machos e 25 fêmeas) estiverem mantidos em cativeiro para a produção de alevinos e se levarmos em consideração uma mortalidade de 30% do plantel e uma taxa efetiva de animais que reproduzam de 50%, o número efetivo de matrizes seria extremamente baixo, assim, necessitaremos manter na estação um número bem maior de reprodutores, estimado em 334 machos e fêmeas (50 / 0,3 x 0,5 = 334).

Manter o número efetivo de reprodutores (Ne) o mais elevado possível para manter os níveis de endogamia abaixo de 1% por geração. A endogamia é uma medida que tem estreita relação com o Ne, isso pode ser observado pela taxa de endogamia por geração F=1/2 x Ne. O cálculo do Ne é feito da seguinte maneira: Ne = 4. Nf x Nm / (Nf + Nm), no qual Nf e Nm representam o número de fêmeas e machos efetivamente utilizados na reprodução (TAVE, 1984). Na Tabela 4 podemos observar o impacto sobre o índice de endogamia em relação ao número e a razão sexual de reprodutores.

Tabela 4. Relação dos índices de endogamia com Ne e ração sexual (Fonte: HILSDORF, 1999).Fêmeas 2 5 15 25 25 25 25Machos 2 5 15 25 15 10 5

Ne 4 10 30 50 37,5 28,6 16,6

Índice de endogamia por geração

0,175 0,05 0,016 0,01 0,014 0,017 0,03

(iii) A marcação dos reprodutores é atualmente uma prática eficaz para um controle da origem dos reprodutores e auxilia os registros da reprodução. Os chamados PIT-TAGs são dispositivos eletrônicos que podem ser introduzidos na musculatura dorsal de peixes adultos ou mesmo na cavidade abdominal de alevinos que permitem por meio de um leitor digital se identificar o peixe e registrar toda sua história pregressa e desempenho reprodutivo (Figura 7). O uso de PIT-Tags, permite otimizar o espaço de manutenção de reprodutores, pois peixes geneticamente diversos de locais distintos podem ser mantidos em um mesmo tanque.

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Figura 7. (A) Leitor digital de PIT-TAGS, (B) PIT-TAG de diferentes tamanhos e (C) Implantação de PIT-TAGS na musculatura dorsal de um peixe (Steindachneridion parahybae). (Fotos cedidas por Microchip Brasil).

(iv) O manejo reprodutivo é outra etapa importante para maximizar o Ne e minimizar os efeitos deletérios da endogamia. Basicamente, a reprodução em piscicultura de repovoamento é realizada pelo sistema de cruzamento aleatório (random mating), nesse caso os reprodutores são escolhidos aleatoriamente do estoque de reprodutores sem identificar sua origem e graus de parentesco com outros animais. Os alevinos produzidos podem ser compostos sem a representatividade genética das populações que compõe o estoque reprodutor ou serem produzidos por reprodutores com algum nível de ascendência genética semelhante. Neste procedimento muitas vezes utiliza-se fecundar a desova de uma única fêmea com sêmen de diferentes machos. Isso pode acarretar uma redução no Ne devido as diferentes taxas de fecundação dos machos. O outro sistema é aquele baseado na genealogia (pedigreed mating), no qual com a identificação individual dos reprodutores assegura-se que cada macho deixará pelo menos um filho e cada fêmea deixará uma filha (com suas respectivas composições genéticas) para as próximas gerações que serão liberadas no meio ambiente. No sistema baseado na genealogia cada macho gera um filho e cada fêmea gera uma filha. Assim, um macho que fecunda uma fêmea gerará tantos filhos para a próxima geração tanto quanto um macho que fecunde dez fêmeas. Com isso, assegura-se que cada peixe reintroduzido será geneticamente representado se eventualmente crescer e reproduzir no ambiente selvagem. O procedimento baseado na genealogia permite aumentar os valores de Ne sem necessariamente aumentar o número de reprodutores. NEFF; GARNER; PITCHER (2011) propõe que para espécies de peixes em risco eminente de desaparecimento o uso de sistemas de reprodução fatorial total ou parcial no qual cada macho é cruzado com cada fêmea de populações distintas é o mais recomendado. Esse sistema maximiza a variabilidade genética, importante para que a seleção natural e a seleção sexual operem, equalizando o tamanho dos grupos genéticos dentro das famílias, ajudando a reduzir a seleção não intencional imposta no ambiente de cativeiro e garantindo a representatividade genética para as gerações subsequentes. Outro aspecto importante no uso dos reprodutores em programas de repovoamento é sempre incorporar novos reprodutores selvagens ao plantel, procurando não usar um mesmo reprodutor por um tempo muito prolongado. O uso da conservação de sêmen em nitrogênio líquido em um banco de germoplasma também pode aumentar consideravelmente o espectro de variabilidade genética na estação de reprodução, incrementando o Ne sem ter que manter reprodutores machos na estação (GARCIA et al., 2016). As diferentes estratégias de cruzamentos baseadas na genealogia do tipo fatorial, estão representadas na Figura 8, proposta por BUSACK; KNUDSEN (2007).

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Figura 8: Esquema de cruzamento baseado em genealogia do tipo fatorial. Para fins de repovoamento fêmeas e machos deverão não ser relacionados geneticamente por ascendência. (A) Sistema fatorial par único (1x1), (B) Sistema fatorial parcial (2x2), (C) Sistema fatorial parcial (3x3) e (D) Sistema fatorial integral (6x6) (BUSACK; KNUDSEN, 2007).

(v) Em razão da relação de parentesco dos reprodutores coletados em uma mesma região não ser conhecido, o ideal é proceder uma avaliação de parentesco com o uso de marcadores moleculares. Essa abordagem permite se conhecer os graus de parentesco dos reprodutores. A tabela gerada a partir dessas análises faculta ao técnico da estação de reprodução escolher os cruzamentos entre indivíduos menos correlacionados geneticamente. Um exemplo dessa tabela. desenvolvida para um programa de repovoamento de uma espécie ameaçada pode ser observado na Figura 9.

Figura 9. Tabela de parentesco de reprodutores da espécie Steindachneridion parahybae (surubim do paraíba) mantidos na Estação de Hidrobiologia e Piscicultura da CESP de Paraibuna usados para produção de alevinos a serem usados em programas de repovoamento. Verde significa parentesco baixo, amarelo parentesco médio e vermelho alto parentesco. (Fonte: FONSECA et al., 2017).

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Implicações genéticas das populações selvagens em programas de repovoamento.

Como dito anteriormente, o repovoamento de peixes tem geralmente como justificativas a preservação de populações de espécies de peixes afetadas por ações antrópicas, como construção de barragens, a reabilitação de uma espécie extinta em um determinado local ou mesmo o reforço de populações de interesse para pesca. Ocorre que a produção de alevinos em cativeiro e sua posterior liberação no meio ambiente pode não gerar os resultados esperados ou mesmo deteriorar a integridade genética das populações selvagens/receptoras o que pode levar à extinção de populações selvagens locais (KLÜTSCH et al., 2019; PIMENTEL et al., 2020; ÖSTERGREN et al., 2021).

A introdução por si só pode acarretar a curto prazo riscos de competição e introdução de doenças às populações selvagens. A longo prazo, os peixes introduzidos, mesmo sendo da mesma espécie das populações receptoras, pode levar a processos de perda das variantes genéticas adaptativas das populações receptoras. Esse processo pode ocorrer, em um primeiro momento, como consequência da estratégia inadequado adotada para a formação do estoque fundador, podendo ser agravado por erros nos manejos genético reprodutivos relacionados à produção de alevinos para soltura, como explicado anteriormente. A longo prazo, outro efeito genético pode ocorrer caso os alevinos introduzidos se adaptem, cresçam e estabeleçam fluxo gênico com as populações selvagens, esse efeito é conhecido como depressão por exogamia (Figura 10).

A depressão por exogamia ocorre quando o resultado do cruzamento de populações introduzidas e selvagens acarretam a redução da fertilidade ou das adaptações às condições ambientais locais, o que pode resultar na diminuição da sobrevivência nas gerações futuras. Esse fenômeno pode ser explicado por dois processos a saber: Coadaptação e Adaptação local. A coadaptação ocorre quando a população local/selvagem passa por processos evolutivos que selecionam uma composição genética equilibrada com relação a aptidão e desempenho reprodutivo. Se populações de uma espécie separadas geneticamente se diferem por número ou estrutura de cromossomos, isso pode provocar a redução de fertilidade das progênies resultantes dos cruzamentos. Essa condição pode ocorrer com espécies da ictiofauna das várias bacias brasileiras (BERTOLLO et al., 2000; PANSONATO-ALVES, 2013; BRAMBILA-SOUZA, 2019). Por outro lado, a perda de adaptação local pode também ser o resultado da depressão por exogamia. A ocorrência de uma espécie de peixe pode compreender uma área restrita em uma bacia isolada ou mesmo estar presente em diversas bacias hidrográficas que estão inseridas em condições ambientais muitas vezes distintas. A presença de uma dada espécie de peixe no ambiente é o resultado de um longo processo evolutivo que resulta na seleção de variantes genéticas adaptativas às condições ambientais de um local. A introdução de peixes, mesmo que da mesma espécie, porém, de regiões diferentes com ausência de fluxo gênico, pode levar à combinação de ambos os genomas – adaptado e não adaptado – que resultará na produção de progênies com genomas não totalmente adaptados ao ambiente de reintrodução.

Figura 10. (A) Efeito da depressão por exogamia em programas de repovoamento. (B) Efeitos gerais dos processos de perda de adaptabilidade por ambos depressão por endogamia e exogamia (Fonte: https://theg-cat.com/tag/outbreeding -depression/).

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Os riscos gerados pela depressão por endogamia são na maioria das vezes inerentes aos programas de repovoamento. Alguns procedimentos podem amenizar os efeitos da exogamia. O conhecimento prévio das diferenças genéticas entre as localidades naturais de ocorrência da espécie de onde se está obtendo reprodutores e onde irá se implementar os repovoamentos pode auxiliar as estratégias de introdução. Em locais onde as populações sejam geneticamente distintas deve-se reintroduzir apenas alevinos oriundos de reprodutores dessa localidade. Por outro lado, em locais que a espécie tenha sido extirpada ou cujo reservatório genético dos indivíduos esteja exaurido, devem ser utilizados alevinos provenientes de reprodutores de diversas localidades, introduzindo o máximo de variabilidade genética possível para que a seleção natural pós soltura se encarregue de selecionar os genomas mais adaptados, chamamos isso de resgate genético (genetic rescue).

Outro aspecto importante dos programas de repovoamento está relacionado a duração do programa. De acordo com ROBERT (2009), a duração dos programas de repovoamento deve ser minimizada para o tempo necessário ao estabelecimento e crescimento da população selvagem. Se por um lado, a duração de programas locais e regionais de repovoamento são relativamente curtos (planos de 10 a 20 anos), para programas a longo-prazo que envolvem diferentes espécies, principalmente aquelas em vias de extinção, um tempo maior talvez seja necessário. Em casos que longos períodos de manutenção de reprodutores em cativeiro se façam necessários, os cuidados com os processos de seleção ao cativeiro devem ser continuamente observados. Nessas situações o uso de unidades reprodutivas geneticamente distintas permite minimizar os efeitos dos processos de seleção e domesticação aumentando a eficiência e o sucesso do repovoamento.

Considerações finais

Ao longo dos anos, a implantação de programas de repovoamento tem sido considerada o método salvador para mitigar as consequências das interferências antrópicas sobre a ictiofauna em diferentes países. No Brasil, essa realidade não tem sido diferente. A eficiência e também os fracassos dos programas de repovoamento têm mostrado que os aspectos biológicos que cercam a reintrodução de peixes produzidos em cativeiro no meio ambiente necessitam de um cuidadoso arcabouço científico para potencializar o restabelecimento de populações, e evitar sua extinção local ou regional (SEDDON; ARMSTRONG; MALONEY, 2007).

Entre as abordagens biológicas que envolvem as ações de repovoamento, a genética possibilita estimar parâmetros sobre o número efetivo populacional da espécie alvo de repovoamento e quanto essa população está sendo afetada por modificações ambientais, bem como níveis de variabilidade genética de seus recursos genéticos, endogamia e exogamia dos espécimes a serem soltos e das populações selvagens receptoras. Desta forma, podemos entender o repovoamento como um processo de restauração genética que aumentará as chances de sucesso do restabelecimento de populações no ambiente.

ATTARD et al. (2016) propuseram um arcabouço abrangente que propõem considerar a composição genética das populações mantidas em cativeiro e daquelas produzidas para reintrodução, tendo como parâmetros três momentos do processo: (i) o antes (qual o histórico genético prévio da espécie na área), (ii) durante (o processo de formação do estoque reprodutor e produção de alevinos para soltura) e (iii) depois (monitoramento da eficácia do repovoamento). Esse arcabouço proposto por esses autores pode ser compreendido na Figura 11.

Em conclusão, o sucesso dos programas de repovoamento deve seguir uma rigorosa metodologia científica baseada principalmente na caracterização e monitoramento genético, acompanhado pela recuperação dos ambientes fluviais, lacustres e riparianos. A escolha das espécies alvo para programas de repovoamento deve seguir um protocolo claro privilegiando espécies com elevado grau de ameaça. Toda precaução deve ser implantada no processo, pois o uso do repovoamento para cumprir demandas políticas pode ser mais um indutor de perda de populações locais de peixes do que de sua desejada recuperação.

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Figura 11. Arcabouço para uma abordagem integral na produção de alevinos em cativeiro baseado em parâmetros genéticos em programas de repovoamento. Retângulos são atividades que requerem somente dados genéticos, hexágonos são atividades que requerem parâmetros genéticos e que também se beneficiam de outras ações de manejo e losangos são atividades que não requerem informações relacionadas a dados genéticos (adaptado de ATTARD et al., 2016).

Glossário de termos

Alelos: formas alternativas de um mesmo gene localizados no mesmo lócus em cromossomos homólogos. Divergência alopátrica (Alopatria): Mecanismo de especiação que acontece quando populações se tornam geograficamente isoladas (fenômeno de vicariância) de tal forma que impeça ou interfira o fluxo gênico entre elas. Deriva genética: mecanismo evolutivo pela qual as frequências dos alelos em uma população qualquer se alteram ao longo das gerações em razão de “erros de amostragem” na seleção dos alelos para geração futuras. Pode ser presente quando da ocorrência de um efeito gargalo ou efeito fundador. Diversidade genética: é a proporção do total de variações genéticas medida entre populações de uma mesma espécie bem como entre indivíduos de uma mesma população. Efeito fundador: estabelecimento de uma nova população a partir de uns poucos indivíduos advindos da população de origem que reflete apenas uma porção da diversidade genética total dessa população. Efeito gargalo: é um evento evolucionário populacional no qual uma parte significativa da população morre ou não reproduz. Endogamia ou consanguinidade: é o acasalamento entre indivíduos geneticamente semelhantes, isto é, aqueles relacionados geneticamente pela ascendência. Estoques: um grupo de peixes com atributos definidos os quais são de interesse para pesca ou aquicultura. Exogamia: acasalamento de indivíduos não aparentados, ou seja, com grau de parentesco inferior à média da população. Cruzamento de indivíduos com características genéticas dispares. Fluxo gênico: é movimento de alelos e troca gênica entre populações de uma dada espécie. Heterozigótico: estado de um indivíduo que carregue dois alelos diferentes em um mesmo lócus em cromossomos homólogos.

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Heterozigosidade: proporção de lócus em um cromossomo no qual duas cópias aleatoriamente escolhidas diferem na sequência do DNA, isto é, a condição de ser heterozigoto. Isolamento por distância: é um parâmetro da genética populacional que mede a relação entre o grau de diferenciação genética entre duas populações e sua separação geográfica. A distância genética entre duas populações tende a aumentar com a distância geográfica entre elas. Lócus: uma posição específica de uma região gênica ao longo de um cromossomo. Microssatélites: são regiões do genoma que tem como característica a repetição de um dinucleotideo (ATATAT, por exemplo), um trinucleotídeo (ACTACTACT, por exemplo), um tetra (ACTGACTGACTG, por exemplo) até hexanucleotídeos. Essas repetições são chamadas de motifs e podem se repetir geralmente de 5 a 50 vezes. Número efetivo populacional (Ne): o número de indivíduos capazes de se reproduzir numa “população idealizada” que mostrariam a mesma dispersão de frequências alélicas sob deriva genética aleatória ou a mesma quantidade de endocruzamento que a população em questão. PCR (Polimerase Chain Reaction/Reação em Cadeia da Polimerase): método usado para rapidamente produzir bilhões de cópias de um trecho específico de uma amostra de DNA partir de uma pequena amostra de material biológico e amplificar esse trecho o suficiente para estudá-lo em detalhes. População panmítica: é um fenômeno populacional no qual os indivíduos possam se reproduzir sem restrições fazendo com que a frequência genotípica da população se mantenha ao longo das gerações. SNPs (Single Nucleotide Polymorphism): é uma mutação do tipo substituição (transição ou transversão) de uma única base nitrogenada em um local específico do genoma que esteja em uma fração suficientemente grande da população (mais de 1%). Variabilidade genética: é a estimativa da presença de diferentes alelos de um mesmo gene estar presente em uma população. Vicariância: fenômeno pelo qual populações divergem em função da fragmentação do ambiente resultando na divisão de populações em subpopulações isoladas de uma espécie e formação de novas espécies.

Agradecimentos

Gostaríamos de agradecer o apoio das agências de fomento FAPESP, CNPq e FAEP por financiar os trabalhos de pesquisa conduzidos na Laboratório de Genética de Organismos Aquáticos e Aquicultura (LAGOAA) do Núcleo Integrado de Biotecnologia da Universidade de Mogi das Cruzes. Aos revisores pelas contribuições à versão final do texto. Ao ICMBio, Projeto Piabanha e CESP, DAEE e SABESP por anos de parceria no desenvolvimento de projetos de repovoamento e caracterização genética de populações de peixes ameaçados AWSH é recipiente de bolsa de produtividade do CNPq (304662/2017-8).

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