RMCP Vol 13 Núm. 4 (2022): Octubre-Diciembre [versión en español] by Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias

Edición BilingualBilingüeEditionISSN:2448-6698 CdeivistaReMexcanaienciasPecuarias OCTUBRE-DICIEMBRE-2022846-1094,pp.4,Núm.13Vol.Pecu.Cienc.Mex.Rev. Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 13 Núm. 4, pp. 846-1094, OCTUBRE-DICIEMBRE-2022

Indizada en el “Journal Citation Report” Science Edition del ISI . Inscrita en el Sistema de Clasificación de Revistas Científicas y Tecnológicas de CONACyT; en EBSCO Host y la Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal (RedALyC) (www.redalyc.org); en la Red Iberoamericana de Revistas Científicas de Veterinaria de Libre Acceso (www.veterinaria.org/revistas/ revivec); en los Índices SCOPUS y EMBASE de Elsevier (www.elsevier. com).

Dr. Alejandro Plascencia Jorquera, Universidad Autónoma de Baja California, México

Dr. Eugenio Villagómez Amezcua Manjarrez, INIFAP, CENID Salud Animal e Inocuidad, México Dr. José Juan Hernández Ledezma, Consultor privado Dr. Fernando Cervantes Escoto, Universidad Autónoma Chapingo, México Dr. Adolfo Guadalupe Álvarez Macías, Universidad Autónoma Metropolitana Xochimilco, México Dr. Alfredo Cesín Vargas, UNAM, México Dra. Marisela Leal Hernández, INIFAP, México Dr. Efrén Ramírez Bribiesca, Colegio de Postgraduados, México

Dr. Luis Corona Gochi, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México Dr. Juan Manuel Pinos Rodríguez, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Veracruzana, México

Dr. Juan Hebert Hernández Medrano, UNAM, México

Dr. José Luis Romano Muñoz, INIFAP, México

REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS Volumen 13 Numero 4, Octubre Diciembre 2022. Es una publicación trimestral de acceso abierto, revisada por pares y arbitrada, editada por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias(INIFAP). Avenida Progreso No. 5, Barrio deSanta Catarina, Delegación Coyoacán, C.P. 04010, Cuidad de México, www.inifap.gob.mx Distribuida por el Centro Nacional deInvestigación Disciplinariaen Salud Animal eInocuidad, Km 15.5 Carretera México Toluca, Colonia Palo Alto, Cuidad de México, C.P. 05110. Editor responsable: Arturo García Fraustro. Reservas de Derechos al Uso Exclusivo número 04 2022 033116571100 102. ISSN: 2448 6698, otorgados por el Instituto Nacional del Derecho de Autor (INDAUTOR). Responsable de la última actualización de este número: Arturo García Fraustro, Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Salud Animal e Inocuidad, Km. 15.5 Carretera México Toluca, Colonia Palo Alto, Ciudad de México, C.P. 015110. http://cienciaspecuarias. inifap.gob.mx, la presente publicación tuvo su última actualización en septiembre de 2022.

Dr. Carlos López Coello, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México

Dr. Jorge Alberto López García, INIFAP, México

DIRECTORIO FUNDADOR John A. Pino

Dr. Adrian Guzmán Sánchez, Universidad Autónoma Metropolitana Xochimilco, México

EDITOR EN JEFE EDITORES ADJUNTOS Arturo García Fraustro Oscar L. Rodríguez Rivera Alfonso Arias Medina

EDITORES POR DISCIPLINA Dra. Yolanda Beatriz Moguel Ordóñez, INIFAP, México Dr. Ramón Molina Barrios, Instituto Tecnológico de Sonora, Dr. Alfonso Juventino Chay Canul, Universidad Autónoma de Tabasco, México Dra. Maria Cristina Schneider, Universidad de Georgetown, Estados Unidos Dr. Feliciano Milian Suazo, Universidad Autónoma de Querétaro, México Dr. Javier F. Enríquez Quiroz, INIFAP, México Dra. Martha Hortencia Martín Rivera, Universidad de Sonora URN, México Dr. Fernando Arturo Ibarra Flores, Universidad de Sonora URN, México Dr. James A. Pfister, USDA, Estados Unidos Dr. Eduardo Daniel Bolaños Aguilar, INIFAP, México Dr. Sergio Iván Román Ponce, INIFAP, México Dr. Jesús Fernández Martín, INIA, España Dr. Maurcio A. Elzo, Universidad de Florida Dr. Sergio D. Rodríguez Camarillo, INIFAP, México Dra Nydia Edith Reyes Rodríguez, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, México Dra. Maria Salud Rubio Lozano, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México Dra. Elizabeth Loza-Rubio, INIFAP, México Dr. Juan Carlos Saiz Calahorra, Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas, España Dr. José Armando Partida de la Peña, INIFAP, México

Dr. Arturo Francisco Castellanos Ruelas, Facultad de Química. UADY Dra. Guillermina Ávila Ramírez, UNAM, México Dr. Emmanuel Camuus, CIRAD, Francia. Dr. Héctor Jiménez Severiano, INIFAP., México

Dr. Juan Ku Vera, Universidad Autónoma de Yucatán, México

Dr. Ricardo Basurto Gutiérrez, INIFAP, México

TIPOGRAFÍA Y FORMATO: Oscar L. Rodríguez Rivera

Revisando a las abejas del apiario; Tlalmanalco, Estado de México Fotografía: Fidel Ávila Ramos I

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Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is an open access peer reviewed and refereed scientific and technical journal, which publishes results of research carried out in any scientific or academic institution, especially related to different areas of veterinary medicine and animal production. Papers on disciplines different from those shown in Editorial Committee can be accepted, if related to livestock research.

The journal publishes three types of papers: Research Articles, Technical Notes and Review Articles (please consult Instructions for authors). Authors are responsible for the content of each manuscript, which, owing to the nature of the experiments described, may contain references, in some cases, to commercial names of certain products, which however, does not denote preference for those products in particular or of a lack of knowledge of any other which are not mentioned, nor does it signify in any way an advertisement or an endorsement of the referred products. All contributions will be carefully refereed for academic relevance and quality. Submission of an article is understood to imply that the research described is unique and unpublished. Rev. Mex. Cien. Pecu. is published quarterly in original lenguage Spanish or English. Total fee charges are US $ 425.00 per article in both printed languages.

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Artículos completos desde 1963 a la fecha y Notas al autor en: http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx

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Exploring bovine fecal bacterial microbiota in the Mapimi Biosphere Reserve, Northern Mexico Explorando la microbiota bacteriana fecal bovina en la Reserva de la Biosfera de Mapimí, norte de IreneMéxicoPacheco Torres Cristina García De la Peña, César Alberto Meza Herrera, Felipe Vaca Paniagua, Clara Estela Díaz Velásquez, Claudia Fabiola Méndez Catalá, Luis Antonio Tarango Arámbula, Luis Manuel Valenzuela Núñez, Jesús Vásquez Arroyo 910 III

ARTÍCULOSArticles Pág.

Tipología de consumidores de miel con educación universitaria en México

Typology of honey consumers with a university education in Mexico Fidel Ávila Ramos, Lizeth Paula Boyso Mancera, Mercedes Borja Bravo, Venancio Cuevas Reyes, Blanca Isabel Sánchez Toledano 879

Evaluation of morphological and yield traits in the populations of Viciaspp. Evaluación de rasgos morfológicos y de rendimiento en las poblaciones de Viciaspp. Hamideh Javadi, Parvin Salehi Shanjani, Leila Falah Hoseini, Masoumeh Ramazani Yeganeh.......846

Ernesto Herssaín Pedroza Parga, Aurelio Pedroza Sandoval, Miguel Agustín Velásquez Valle, Ignacio Sánchez Cohen, RicardoTrejo Calzada, José Alfredo Samaniego Gaxiola 866

Vertical and spatial price transmission in the Mexican and international cattle and beef market Transmisión vertical y espacial de precios en el mercado mexicano e internacional de ganado JosévacunoLuis Jaramillo Villanueva …………………………………………………………………………………………..…894

REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS REV. MEX. CIENC. PECU. VOL. 13 No. 4 OCTUBRE DICIEMBRE 2022 CONTENIDOContents

Effect of weight and body condition score from pregnant cows on the carcass characteristics of their progeny: Meta-analysis Efecto del peso y la puntuación de la condición corporal de vacas gestantes en las características de la canal de su progenie: Meta análisis Sander Martinho Adams, John Lenon Klein, Diego Soares Machado, Dari Celestino Alves Filho, Ivan Luiz Brondani, Luiz Angelo Damian Pizzuti 981

Growth performance and carcass classification of pure Pelibuey and crossbred lambs raised under an intensive production system in a warm-humid climate Rendimiento productivo y clasificación de canales de corderos Pelibuey puros y cruzados criados bajo un sistema de producción intensivo en un clima cálido húmedo Miriam Rosas Rodríguez, Ricardo Serna Lagunes, Josafhat Salinas Ruiz, Julio Miguel Ayala Rodríguez, Benjamín Alfredo Piña Cárdenas, Juan Salazar Ortiz ……………………………………………..962

.................................................................................. …….

Perfil fitoquímico, actividad antimicrobiana y antioxidante de extractos de Gnaphaliumoxyphyllum y Euphorbiamaculatanativas de Sonora, México Phytochemical profile, antimicrobial and antioxidant activity of extracts of Gnaphalium oxyphyllumand Euphorbiamaculatanative to Sonora, Mexico Priscilia Yazmín Heredia Castro, Claudia Vanessa García Baldenegro, Alejandro Santos Espinosa, Iván de Jesús Tolano Villaverde, Carmen Guadalupe Manzanarez Quin, Ramón Dolores Valdez Domínguez, Cristina Ibarra Zazueta, Reyna Fabiola Osuna Chávez, Edgar Omar Rueda Puente, Carlos Gabriel Hernández Moreno, Susana Marlene Barrales Heredia, Jesús Sosa Castañeda .......... ………………………………………928

..........................................……………….........

Caracterización de los sistemas de producción familiar ovina en la Mixteca Oaxaqueña, México Family sheep production systems in the Mixteca region of Oaxaca, Mexico Jorge Hernández Bautista, Héctor Maximino Rodríguez Magadán Teódulo Salinas Rios, Magaly Aquino Cleto, Araceli Mariscal Méndez ....1009

REVISIONES DE ReviewsLITERATURA La hipocalcemia en la vaca lechera. Revisión Hypocalcemia in the dairy cow. Review Carlos Fernando Arechiga Flores, Zimri Cortés Vidauri, Pedro Hernández Briano, Renato Raúl Lozano Domínguez, Marco Antonio López Carlos, Ulises Macías Cruz, Leonel Avendaño Reyes ..............................................................................................................…1025

Jair Jesús Sánchez Valdés, Vianey Colín Navarro, Felipe López González, Francisca Avilés Nova, Octavio Alonso Castelán Ortega, Julieta Gertrudis Estrada Flores 1067 Antigen production and standardization of an in-house indirect ELISA for detection of antibodies againstAnaplasmamarginale Producción de antígenos y estandarización de un ELISA casero indirecto para la detección de anticuerpos contra Anaplasmamarginale Elizabeth Salinas Estrella, María Guadalupe Ortega Hernández, Erika Flores Pérez, Natividad Montenegro Cristino, Jesús Francisco Preciado de la Torre, Mayra Elizeth Cobaxin Cárdenas, Sergio D. Rodríguez ....................................................................................………………........1079

ComportamientoTechnicalINVESTIGACIÓNnotesproductivo y valor nutricional del pasto Pennisetumpurpureumcv Cuba CT 115, a diferente edad de rebrote Productive performance and nutritional value of Pennisetumpurpureumcv. Cuba CT 115 grass at different regrowth ages Gloria Esperanza de Dios León, Jesús Alberto Ramos Juárez, Francisco Izquierdo Reyes, Bertín Maurilio Joaquín-Torres, Francisco Meléndez-Nava ……………........1055

NOTAS DE

........................................

Evaluación bacteriana de queso artesanal Zacazonapan madurado bajo condiciones no controladas en dos épocas de producción Bacterial evaluation of Zacazonapan artisanal cheese matured under non controlled conditions in two production periods

8. Resumenenespañol.Enlasegundapáginasedebe incluir un resumen que no pase de 250 palabras. En él se indicarán los propósitos del estudio o investigación; los procedimientos básicos y la metodología empleada; los resultados más importantes encontrados, y de ser posible, su significación estadística y las conclusiones principales. A continuación del resumen, en punto y aparte, agregue debidamente rotuladas, de 3 a 8 palabras o frases cortas clave que ayuden a los indizadores a clasificar el trabajo, las cuales se publicarán junto con el resumen.

NOTAS AL AUTOR

1. Sólo se aceptarán trabajos inéditos. No se admitirán si están basados en pruebas de rutina, ni datos experimentales sin estudio estadístico cuando éste sea indispensable. Tampoco se aceptarán trabajos que previamente hayan sido publicados condensados o inextensoen Memorias o Simposio de Reuniones o Congresos (a excepción de Resúmenes).

2. Todos los trabajos estarán sujetos a revisión de un Comité Científico Editorial, conformado por Pares de la Disciplina en cuestión, quienes desconocerán el nombre e Institución de los autores proponentes. El Editor notificará al autor la fecha de recepción de su trabajo.

9. Resumen en inglés. Anotar el título del trabajo en inglés y a continuación redactar el “abstract” con las mismas instrucciones que se señalaron para el resumen en español. Al final en punto y aparte, se deberán escribir las correspondientes palabras clave (“key words”).

10. Texto.Lastrescategorías detrabajosquesepublican en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. consisten en lo a)siguiente:Artículoscientíficos.Deben serinformesdetrabajos originales derivados de resultados parciales o finales de investigaciones. El texto del Artículo científico se divide en secciones que llevan estos encabezamientos:

3. El manuscrito deberá someterse a través del portal de la Revista en la dirección electrónica: http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, consultando el “Instructivo para envío de artículos en la página de la Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”. Para su elaboración se utilizará el procesador de Microsoft Word, con letra Times New Roman a 12 puntos, a doble espacio. Asimismo se deberán llenar los formatos de postulación, carta de originalidad y no duplicidad y disponibles en el propio sitio oficial de la revista.

Actualización: marzo, 2020

Los autores interesados en publicar en esta revista deberán ajustarse a los lineamientos que más adelante se indican, los cuales en términos generales, están de acuerdo con los elaborados por el Comité Internacional de Editores de Revistas Médicas (CIERM) Bol Oficina Sanit Panam 1989;107:422 437.

5. Los artículos tendrán una extensión máxima de 20 cuartillas a doble espacio, sin incluir páginas de Título, y cuadros o figuras (los cuales no deberán exceder de ocho y ser incluidos en el texto). Las Notas de investigación tendrán una extensión máxima de 15 cuartillas y 6 cuadros o figuras. Las Revisiones bibliográficas una extensión máxima de 30 cuartillas y 5 cuadros.

4. Por ser una revista con arbitraje, y para facilitar el trabajo de los revisores, todos los renglones de cada página deben estar numerados; asimismo cada página debe estar numerada, inclusive cuadros, ilustraciones y gráficas.

La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias se edita completa en dos idiomas (español e inglés) y publica tres categorías de trabajos: Artículos científicos, Notas de investigación y Revisiones bibliográficas.

6. Los manuscritos de las tres categorías de trabajos que se publican en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. deberán contener los componentes que a continuación se indican, empezando cada uno de ellos en página aparte. Página del título Resumen en español Resumen en inglés AgradecimientosTexto y conflicto de interés Literatura citada 7. Página del Título Solamente debe contener el título del trabajo, que debe ser conciso pero informativo; así como el título traducido al idioma inglés. En el manuscrito no es necesaria información como nombres de autores, departamentos, instituciones, direcciones de correspondencia, etc., ya que estos datos tendrán que ser registrados durante el proceso de captura de la solicitud en la plataforma del OJS (http://ciencias pecuarias.inifap.gob.mx).

11. Agradecimientos y conflicto de interés. Siempre que corresponda, se deben especificar las colaboraciones que necesitan ser reconocidas, tales como a) la ayuda técnica recibida; b) el agradecimiento por el apoyo financiero y material, especificando la índole del mismo; c) las relaciones financieras que pudieran suscitar un conflicto de intereses. Las personas que colaboraron pueden ser citadas por su nombre, añadiendo su función o tipo de colaboración; por ejemplo: “asesor científico”, “revisión crítica de la propuesta para el estudio”, “recolección de datos”, etc. Siempre que corresponda, los autores deberán mencionar si existe algún conflicto de interés.

EnLiteraturaConclusionesDiscusiónResultadosMaterialesIntroducciónyMétodoseimplicacionescitadalosartículoslargospuede

ser necesario agregar

b) Notas de investigación. Consisten en modificaciones a técnicas, informes de casos clínicos de interés especial, preliminares de trabajos o investigaciones limitadas, descripción de nuevas variedades de pastos; así como resultados de investigación que a juicio de los editores deban así ser publicados. El texto contendrá la misma información del método experimental señalado en el inciso a), pero su redacción será corrida del principio al final del trabajo; esto no quiere decir que sólo se supriman los subtítulos, sino que se redacte en forma continua y c)coherente.Revisiones bibliográficas. Consisten en el tratamiento y exposición de un tema o tópico de relevante actualidad e importancia; su finalidad es la de resumir, analizar y discutir, así como poner a disposición del lector información ya publicada sobre un tema específico. El texto se divide en: Introducción, y las secciones que correspondan al desarrollo del tema en cuestión.

Cuando se trate del capítulo de un libro de varios autores, se debe poner el nombre del autor del capítulo, luego el título del capítulo, después el nombre de los editores y el título del libro, seguido del país, la casa editorial, año y las páginas que abarca el Encapítulo.elcaso de tesis, se debe indicar el nombre del autor, el título del trabajo, luego entre corchetes el grado (licenciatura, maestría, doctorado), luego el nombre de la ciudad, estado y en su caso país, seguidamente el nombre de la Universidad (no el de la escuela), y finalmente el año. Emplee el estilo de los ejemplos que aparecen a continuación, los cuales están parcialmente basados en el formato que la Biblioteca Nacional de Medicina de los Estados Unidos usa en el IndexMedicus

subtítulos dentro de estas divisiones a fin de hacer más claro el contenido, sobre todo en las secciones de Resultados y de Discusión, las cuales también pueden presentarse como una sola sección.

RevistasArtículoordinario,convolumenynúmero. (Incluya el nombre de todos los autores cuando sean seis o menos; si son siete o más, anote sólo el nombre de los seis primeros y agregue “etal.”).

sólo las iniciales, empezando por el apellido paterno, luego iniciales del materno y nombre(s). En caso de apellidos compuestos se debe poner un guión entre ambos, ejemplo: Elías Calles E. Entre las iniciales de un autor no se debe poner ningún signo de puntuación, ni separación; después decada autor sólo se debe poner una coma, incluso después del penúltimo; después del último autor se debe poner un Elpunto.título del trabajo se debe escribir completo (en su idioma original) luego el título abreviado de la revista donde se publicó, sin ningún signo de puntuación; inmediatamente después el año de la publicación, luego el número del volumen, seguido del número (entre paréntesis) dela revista yfinalmente el número de páginas (esto en caso de artículo ordinario de Puederevista).incluir en la lista de referencias, los artículos aceptados aunque todavía no se publiquen; indique la revista y agregue “en prensa” (entre corchetes).

VII

12. Literatura citada. Numere las referencias consecutivamente en el orden en que se mencionan por primera vez en el texto. Las referencias en el texto, en los cuadros y en las ilustraciones se deben identificar mediante números arábigos entre paréntesis, sin señalar el año de la referencia. Evite hasta donde sea posible, el tener que mencionar en el texto el nombre de los autores de las referencias. Procure abstenerse de utilizar los resúmenes como referencias; las “observaciones inéditas” y las “comunicaciones personales” no deben usarse como referencias, aunque pueden insertarse en el texto (entre Reglasparéntesis).básicasparalaLiteraturacitadaNombredelosautores,conmayúsculas

En el caso de libros de un solo autor (o más de uno, pero todos responsables del contenido total del libro), después del o los nombres, se debe indicar el título del libro, el número de la edición, el país, la casa editorial y el año.

X) Loeza LR, Angeles MAA, Cisneros GF. Alimentación de cerdos. En: Zúñiga GJL, Cruz BJA editores. Tercera reunión anual del centro de investigaciones forestales y agropecuarias del estado de Veracruz. Veracruz. 1990:51 56.

XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis ybabesiosisbovinasen becerrosmantenidosen una zona endémica [tesis maestría]. México, DF: Universidad Nacional Autónoma de México; 1989.

XVII) AOAC. Oficial methods of analysis. 15th ed. Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical Chemists. 1990.

XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.

XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type on growth performance and feeding patterns in growing pigs. J Anim Sci 2001;79:803 813. Accessedhttp://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf.Jul30,2003.

XI) Olea PR, Cuarón IJA, Ruiz LFJ, Villagómez AE. Concentración de insulina plasmática en cerdas alimentadas con melaza en la dieta durante la inducción de estro lactacional [resumen]. Reunión nacional de investigación pecuaria. Querétaro, Qro. 1998:13.

XII) Cunningham EP. Genetic diversity in domestic animals: strategies for conservation and development. In: Miller RH etal.editors. Proc XX Beltsville Symposium: Biotechnology’s role in genetic improvement of farm animals. USDA. Tesis.1996:13.

XXI) Villalobos GC, González VE, Ortega SJA. Técnicas para estimar la degradación de proteína y materia orgánica en el rumen y su importancia en rumiantes en pastoreo. Téc Pecu Méx 2000;38(2): 119 5725.pdf.http://www.tecnicapecuaria.org/trabajos/20021217134.Consultado30Ago,2003.

VIII

II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis, reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet Rec 1988;(122):6 10.

VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand. Clinical exercise stress testing. Safety and performance guidelines. Med J Aust 1996;(164):282 284.

Publicacioneselectrónicas

grazing use of herbicide treated area by cattle. J Range Manage [in press] 2000. Libros y otras monografías Autortotal.

XIV) Cairns RB. Infrared spectroscopic studies of solid oxigen [doctoral thesis]. Berkeley, California, USA: University of California; 1965. Organizacióncomoautor. XV) NRC. National Research Council. The nutrient requirements of beef cattle. 6th ed. Washington, DC, USA: National Academy Press; 1984. XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y Desarrollo Rural.Curso deactualización técnicapara la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas responsables de establecimientos destinados al sacrificio de animales. México. 1996.

VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New York, USA: McGraw Hill Book Co.; 1980. Autordecapítulo. IX) Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor. Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield, Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158 179. Memoriasdereuniones.

III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status ofthe use of artificial insemination in developing countries. World Anim Rev 1993;(74 75):26 35. Noseindicaelautor.

IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J Suplemento1994;84:15.derevista.

V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett SE. Body composition at puberty in beef heifers as influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim Sci 1998;71(Suppl 1):205.

Sólonúmerosinindicarvolumen.

VII)Enprocesodepublicación.ScifresCJ,KothmannMM.Differential

I) Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa o proteína de escape ruminal en el comportamiento de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx 1998;36(1):35 48.

XVIII)SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988

Organización,comoautor.

13. Cuadros, Gráficas e Ilustraciones. Es preferible que sean pocos, concisos, contando con los datos necesarios para que sean autosuficientes, que se entiendan por sí mismossin necesidaddeleer el texto. Para las notas al pie se deberán utilizar los símbolos convencionales.

19. Los nombres científicos y otras locuciones latinas se deben escribir en cursivas. IX

18. Abreviaturas de uso frecuente: cal caloría (s) cm centímetro (s) °C grado centígrado (s) DL50 dosis letal 50% g gramo (s) ha hectárea (s) h hora (s) i.m. intramuscular (mente) i.v. intravenosa (mente) J joule (s) kg kilogramo (s) km kilómetro (s) L litro (s) log logaritmo decimal Mcal megacaloría (s) MJ megajoule (s) m metro (s) msnmmetros sobre el nivel del mar µg microgramo (s) µl microlitro (s) µm micrómetro (s)(micra(s)) mg miligramo (s) ml mililitro (s) mm milímetro (s) min minuto (s) ng nanogramo (s)Pprobabilidad (estadística) p página PC proteína cruda PCR reacción en cadena de la polimerasa pp páginas ppm partes por millón % por ciento (con número) rpm revoluciones por minuto seg segundo (s) t tonelada (s) TND total de nutrientes digestibles UA unidad animal UI unidades internacionales vs versus xg Cualquiergravedadesotraabreviatura se pondrá entre paréntesis inmediatamente después de la(s) palabra(s) completa(s).

14 Versión final. Es el documento en el cual los autores ya integraron las correcciones y modificaciones indicadas por el Comité Revisor. Los trabajos deberán ser elaborados con Microsoft Word. Las fotografías e imágenes deberán estar en formato jpg (o compatible) con al menos 300 dpi de resolución. Tanto las fotografías, imágenes, gráficas, cuadros o tablas deberán incluirse en el mismo archivo del texto. Los cuadros no deberán contener ninguna línea vertical, y las horizontales solamente las que delimitan los encabezados de columna, y la línea al final del cuadro.

17. Los trabajos no aceptados para su publicación se regresarán al autor, con un anexo en el que se explicarán los motivos por los que se rechaza o las modificaciones que deberán hacerse para ser reevaluados.

15. Unavez recibidala versión final, ésta se mandará para su traducción al idioma inglés o español, según corresponda. Si los autores lo consideran conveniente podrán enviar su manuscrito final en ambos idiomas.

XXII)Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding level on milk production, body weight change, feed conversion and postpartum oestrus of crossbred lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci 2002;27(2 3):331 338. 2003.com/science/journal/03016226.http://www.sciencedirect.AccessedSep12,

16. Tesis. Se publicarán como Artículo o Nota de Investigación, siempre y cuando se ajusten a las normas de esta revista.

b) Technical Notes. They should be brief and be evidence for technical changes, reports of clinical cases of special interest, complete description of a limited investigation, or research results which X

a)ResearchArticles. They should originate in primary works and may show partial or final results of research. The text of the article must include the following

5. Research articles will not exceed 20 double spaced pages, without including Title page and Tables and Figures (8 maximum and be included in the text). Technical notes will have a maximum extension of 15 pages and 6 Tables and Figures. Reviews should not exceed 30 pages and 5 Tables and Figures.

4. Tofacilitatepeer review allpagesshouldbenumbered consecutively, including tables, illustrations and graphics, and the lines of each page should be numbered as well.

2. All contributions will be peer reviewed by a scientific editorial committee, composed of experts who ignore the name of the authors. The Editor will notify the author the date of manuscript receipt.

Literature cited

necessary to add other sections to make the content clearer. Results and Discussion can be shown as a single section if considered appropriate.

7. Title page. It should only contain the title of the work, which shouldbe concise but informative; aswell as the title translated into English language. In the manuscript is not necessary information as names of authors, departments, institutions and correspondence addresses, etc.; as these data will have to be registered during the capture of the application process on the OJS platform (http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx).

InLiteratureConclusionsDiscussionResultsMaterialsIntroductionparts:andMethodsandimplicationscitedlengthyarticles,itmaybe

1. Only original unpublished works will be accepted. Manuscripts based on routine tests, will not be accepted. All experimental data must be subjected to statistical analysis. Papers previously published condensed or inextensoin a Congress or any other type of Meeting will not be accepted (except for Abstracts).

Title page

6. Manuscripts of all three type of articles published in Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias should contain the following sections, and each one should begin on a separate page.

3. Papers will be submitted in the Web site http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, according the “Guide for submit articles in the Web site of the Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”. Manuscripts should be prepared, typed in a 12 points font at double space (including the abstract and tables), At the time of submission a signed agreement co author letter should enclosed as complementary file; co authors at different institutions can mail this form independently. The corresponding author should be indicated together with his address (a post office box will not be accepted), telephone and Email.

9. Text. The three categories of articles which are published in Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias are the following:

8. Abstract. On the second page a summary of no more than 250 words should be included. This abstract should start with a clear statement of the objectives and must include basic procedures and methodology. The more significant results and their statistical value andthe main conclusionsshouldbe elaborated briefly. At the end of the abstract, and on a separate line, a list of up to 10 key words or short phrases that best describe the nature of the research should be stated.

Updated: March, 2020 INSTRUCTIONS FOR AUTHORS

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is a scientific journal published in a bilingual format (Spanish and English) which carries three types of papers: Research Articles, Technical Notes, and Reviews. Authors interested in publishing in this journal, should follow the below mentioned directives which are based on those set down by the International Committee of Medical Journal Editors (ICMJE) Bol Oficina Sanit Panam 1989;107:422 437.

AcknowledgmentsTextAbstract and conflict of interest

Whenever appropriate, collaborations that need recognition should be specified: a) Acknowledgement of technical support; b) Financial and material support, specifying its nature; andc) Financial relationships that could bethe source of a conflict of interest.

JournalsStandard journal article (List the first six authors followed by etal.)

c) Reviews. The purpose of these papers is to summarize, analyze and discuss an outstanding topic.

10. Acknowledgements.

11. Literature cited. All references should be quoted in their original language. They should be numbered consecutively in the order in which they are first mentioned in the text. Text, tables and figure references should be identified by means of Arabic numbers. Avoid, whenever possible, mentioning in the text the name of the authors. Abstain from using abstracts as references. Also, “unpublished observations” and “personal communications” should not be used as references, although they can be inserted in the text (inside brackets).

The text of these articles should include the following sections: Introduction, and as many sections as needed that relate to the description of the topic in question.

f. In the case of a thesis, references should be made of the author’s name, the title of the research, thedegreeobtained, followed bythenameof the City, State, and Country, the University (not the school), and finally the year.

In the presence of compound last names, add a dash between both, i.e. Elias Calles E. Do not use any punctuation sign, nor separation between the initials of an author; separate each author with a comma, even after the last but one.

II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis, reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet Rec 1988;(122):6 10.

V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett SE. Body composition at puberty in beef heifers as influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim Sci 1998;71(Suppl 1):205. XI

IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J Journal1994;84:15.supplement

b. The title of the paper should be written in full, followedbythe abbreviated titleof the journal without any punctuation sign; then the year of the publication, after that the number of the volume, followed by the number (in brackets) of the journal and finally the number of pages (this in the event of ordinary article).

e. When a reference is made of a chapter of book written by several authors; the name of the author(s) of the chapter should be quoted, followed by the title of the chapter, the editors and the title of the book, the country, the printing house, the year, and the initial and final pages.

TheExamplesstyleof the following examples, which are partly based on the format the National Library of Medicine of the United States employs in its Index Medicus, should be taken as a model.

In the case of a single author’s book (or more than one, but all responsible for the book’s contents), the title of the book should be indicated after the names(s), the number of the edition, the country, the printing house and the year.

I) Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa o proteína de escape ruminal en el comportamiento de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx 1998;36(1):35 48. Issuewithnovolume

Keyrulesforreferencesa.Thenamesofthe

authors should be quoted beginning with the last name spelt with initial capitals, followedbytheinitialsof thefirst and middlename(s).

c. Accepted articles, even if still not published, can be included in the list of references, as long as the journal is specified and followed by “in press” (in d.brackets).

III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status of the use of artificial insemination in developing countries. World Anim Rev 1993;(74 75):26 35. Noauthorgiven

People which collaborated in the article may be named, adding their function or contribution; for example: “scientific advisor”, “critical review”, “data collection”, etc.

should be published as a note in the opinion of the editors. The text will contain the same information presented in the sections of the research article but without section titles.

XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis ybabesiosisbovinasen becerrosmantenidosen una zona endémica [tesis maestría]. México, DF: Universidad Nacional Autónoma de México; 1989.

Kothmann MM. Differential grazing use of herbicide treatedarea bycattle. JRangeManage[in press] 2000. Books and other monographs Author(s) VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New York, USA: McGraw Hill Book Co.; 1980. Chapterinabook IX) Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor. Abortion diseases of cattle. 1rst ed. Springfield, Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158 179.

Organizationasauthor XV) NRC. National Research Council. The nutrient requirements of beef cattle. 6th ed. Washington, DC, USA: National Academy Press; 1984.

XVII)AOAC. Official methods of analysis. 15th ed. Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical Chemists. 1990.

13. Final version. This is the document in which the authors have already integrated the corrections and modifications indicatedbythe Review Committee. The works will have to be elaborated with Microsoft Word. Photographs and images must be in jpg (or compatible) format with at least 300 dpi resolution. Photographs, images, graphs, charts or tables must be included in the same text file. The boxes should not contain any vertical lines, and the horizontal ones only those that delimit the column headings, and the line at the end of the box XII

VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand. Clinical exercise stress testing. Safety and performance guidelines. Med J Aust 1996;(164):282

XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988 XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.). Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985. Electronicpublications XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type on growth performance and feeding patterns in growing pigs. J Anim Sci 2001;79:803 813. Accesedhttp://jas.fass.org/cgi/reprint/79/4/803.pdf.Jul30,2003.

XIV) Cairns RB. Infrared spectroscopic studies of solid oxigen [doctoral thesis]. Berkeley, California, USA: University of California; 1965.

XXI) Villalobos GC, González VE, Ortega SJA. Técnicas para estimar la degradación de proteína y materia orgánica en el rumen y su importancia en rumiantes en pastoreo. Téc Pecu Méx 2000;38(2): 119 5725.http://www.tecnicapecuaria.org/trabajos/20021217134.pdf.Consultado30Jul,2003.

Organization,asauthor

12. Tables, Graphics and Illustrations. It is preferable that they should be few, brief and having the necessary data so they could be understood without reading the text. Explanatory material should be placed in footnotes, using conventional symbols.

XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y Desarrollo Rural.Curso deactualización técnicapara la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas responsables de establecimientos destinados al sacrificio de animales. México. 1996.

VII)284.InpressScifresCJ,

Conferencepaper

XXII)Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding level on milk production, body weight change, feed conversion and postpartum oestrus of crossbred lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci 2002;27(2 3):331 16226.http://www.sciencedirect.com/science/journal/030338.AccesedSep12,2003.

AU animal unit IU international units vs versus xg gravidity

XIII

17. List of abbreviations: cal calorie (s) cm centimeter (s) °C degree Celsius DL50 lethal dose 50% g gram (s) ha hectare (s) h hour (s) i.m. intramuscular (..ly) i.v. intravenous (..ly) J joule (s) kg kilogram (s) km kilometer (s) L liter (s) log decimal logarithm Mcal mega calorie (s) MJ mega joule (s) m meter (s) µl micro liter (s) µm micro meter (s) mg milligram (s) ml milliliter (s) mm millimeter (s) min minute (s) ng nanogram (s) P probability (statistic) p page CP crude protein PCR polymerase chain reaction pp pages ppm parts per million % percent (with number) rpm revolutions per minute sec second (s) t metric ton (s) TDN total digestible nutrients

18. Scientific names and other Latin terms should be written in italics.

16. Manuscripts not accepted for publication will be returned to the author together with a note explaining the cause for rejection, or suggesting changes which should be made for re assessment.

The full term for which an abbreviation stands should precede its first use in the text.

14. Once accepted, the final version will be translated into Spanish or English, although authors should feel free to send the final version in both languages. No charges will be made for style or translation services.

15. Thesis will be published as a Research Article or as a Technical Note, according to these guidelines.

846 https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.6125Artículo

Evaluación de rasgos morfológicos y de rendimiento en las poblaciones de Vicia spp. Hamideh Javadi a* Parvin Salehi Shanjani a Leila Falah Hoseini a Masoumeh Ramazani Yeganeh a a GeneBankof Research Instituteof Forests andRangelands, Agricultural Research,Education and Extension Organization, Tehran, Iran.

*Autor de correspondencia: Hjavadim@yahoo.com; Javadi@rifr ac.ir Resumen: Elestudiosecentróenelcálculodelavariacióngenotípicaparalascaracterísticasmorfológicas yderendimiento deforrajedealgunos genotipos de alverjaparaevaluarsu potencialdemejora. En 2018 2020 se llevó a cabo un ensayo en pequeñas parcelas en el campo experimental del Instituto de Investigación de Bosques y Pastizales, provincia de Alborz, Irán. Se analizaron cincuenta yocho (58) genotipos de alverja(Vicia spp.)del bancode genes derecursosnaturales de Irán. Hubo una variación genotípica significativa (P<0 01) entre las poblaciones, para todas las características medidas. V. monantha (32845) produjo una planta alta y de vainas grandes, mientras que V. villosa (322) produjo más biomasa que otras variedades. En las estaciones de crecimiento más cortas, la precocidad de V. sativa var. angustifollia (4740,7243), V. sativa var. stenophylla (1862), V. villosa (315, 322) dio lugar a una elevada producción de semillas. También es posible hacer una selección directa de las poblaciones con un alto rendimiento de biomasa basándose en el rendimiento registrado de estas poblaciones durante los experimentos de campo Un análisis de conglomerados de las poblaciones de arveja analizadas, basado en las características medidas, con una distancia genética de 11.49, creó cinco grupos principales que mostraron la similitud de los miembros de cada grupo. En general, las especies de arveja y sus poblaciones presentaron características de crecimiento, fenología, productividad de forraje y semillas diferentes. La información generada en este estudio proporciona una base para la variedad genética del género Vicia L. ypodría ser útil incluirla en los futuros programas de mejoramiento genético. Palabras clave: Rendimiento de biomasa, Características morfológicas, Fenología, Rendimiento de semillas, Vicia spp.

La variación genética entre los genotipos de Vicia es imprescindible para su utilización eficaz en los planes de mejoramiento vegetal y la conservación efectiva. Existen varios estudios de diversidad de germoplasma, el cual se ha recolectado de muchas especies de plantas del género Vicia en diferentes regiones del mundo. En comparación con otras leguminosas forrajeras anuales, los avances en el cultivo de la arveja (Vicia spp.) son más bien modestos. Ésa ha sido una de las características morfológicas de la planta reportada en V. sativa(8 14) , V. faba(15) , V. narbonensis(8,10,11,15) , V. ervilia(16) , V. villosa(10,11) , V. atropurpurea(11) , V. dasycarpa(8) , V. hybrid, V. pannonica, V. lutea, V. peregrine, V. lathyroides y V. grandiflora(11) . Hay335 accesiones de 25 Vicia spp. en el banco genético de recursos naturales de Irán, mismas que se han recogido de diferentes regiones geográficas de Irán. Este estudio tuvo por objeto determinar algunas características morfológicas y rendimientos forrajeros de diferentes genotipos de arveja mediante la recolección de la flora natural de la región de Irán. El presente estudio estudio se centró en la estimación de la variación genotípica para 12 rasgos

Introducción

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):846 865 847 Recibido: Aceptado:22/12/202121/04/2022

Vicia L. es un género con alrededor de 232 especies en el mundo y 45 especies en Irán, perteneciente a la familia de las leguminosas, Fabaceae; es una hierba anual y perenne Las especies del género Vicia se conocen con el nombre común de arvejas. El género se encuentra principalmente en las regiones mediterránea e irano turaniana, por ejemplo: en Irán, Anatolia, el Cáucaso, Irak, Afganistán, Asia Central, Talesh, Siria, Armenia, Turkmenistán, Jordania, África del Norte, Grecia, Pakistán y Palestina(1). Las arvejas son plantas forrajeras de corta duración, muy resistentes al frío y a la deshidratación, y pueden cultivarse en climas de secano y de regadío. Fijan el nitrógeno en el suelo mediante la fijación en los nodos de las raíces, y ayudan a la erosión del suelo cuando se las siembra en zonas en pendiente(2,3) Dado que la arveja es una leguminosa, su cultivo aporta nitrógeno al suelo y reduce la incidencia de enfermedades en los cultivos no leguminosos subsiguientes. Su amplia adaptación y su excelente capacidad para producir biomasa la hacen muy atractiva para los agricultores(4). Uno de los atractivos de la arveja es su versatilidad, que permite su utilización como alimento para rumiantes o como abono verde. Crece muy rápidamente en el primer año, por lo que se pueden utilizar las diversas especies de Vicia spp. para mejorar la ganadería en general, la calidad de los piensos, los suelos, la agricultura de forraje, el abono verde, la nutrición humana y la industria farmacéutica(5) El Irán es rico en recursos genéticos del género Vicia, el cual se encuentra ampliamente distribuido en diferentes hábitats y condiciones. La mayoría de las plantas del género Vicia muestran más variedad de características morfológicas y a veces es difícil distinguir las especies de este género(6,7)

Material y métodos Plasma germinal

Cuadro 1: La lista de las 58 poblaciones de arveja (Vicia spp.) estudiadas Taxón Código Código abreviaturasde Origen, provincia Longitud Latitud (mAltitudsnm)snm)

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):846 865 848

morfológicos dentro de las especies V. michauxii, V. michauxii var. stenophylla, V. monantha, V. narbonensis y V. sativa con tres variedades: V. sativa var. angustifollia, V. sativa var. cordata, V. sativa var. sativa y V. villosa, evaluar su potencial de mejora y su idoneidad para desarrollar nuevas líneas de arveja común con características agronómicas mejoradas relacionadas con la producción y la calidad del grano.

V. michauxii 2944 Vmi Azerbayán Oriental, Kaleybar Kaleybar 47° 02´ 38° 51´ 1500 V. michauxii var.stenophylla 37129 Vmis Qom 50° 56´ 34° 11´ 2482 V. monantha 32845 Vmo Kermanshah 47° 14´ 34° 8´ 1338 V. narbonensis 34878 Vn Lorestán, Aleshtar 48° 10´ 33° 45´ 1495

En este estudio se evaluaron un total de 58 poblaciones de germoplasma. Éste constó de 1 V. michauxii, 1 V. michauxii var. stenophylla, 1 V. monanta, 1 V. narbonensis, 34 V. sativa, 9 V. sativa var. angustifollia, 1 V. sativa var. cordata, 4 V. sativa var. sativa y 6 V. villosa. Las poblaciones fueron adquiridas en el Banco de Recursos Naturales de Irán (Cuadro 1).

V. sativa 5321 Vs Azerbayán Oriental 46° 16´ 37° 54´ 1750 6646 Vs Lorestán, Kohdasht 33° 40´ 47° 30´ 1200 6654 Vs Lorestán, Kohdasht 33° 17´ 47° 27´ 1130 6681 Vs Lorestán, Kohdasht 33° 32´ 47° 37´ 1260 11760 Vs Gilán, Rezvanshahr 37° 31´ 49° 13´ 280 11761 Vs Gilán, Rasht 36° 51´ 49° 37´ 80 11762 Vs Gilán, Rezvanshahr 37° 37´ 49° 07´ 280 11763 Vs Gilán, Rasht 37° 59´ 49° 33´ 100 11764 Vs Gilán, Talesh 37° 32´ 45° 55´ 280 11771 Vs Gilán, Talesh 37° 42´ 48° 55´ 150 11772 Vs Gilán, Rezvanshahr 37° 32´ 49° 07´ 20 11774 Vs Gilán, Rasht 37° 11´ 49° 39´ 120 24062 Vs Gilan, AshrafiyyehAstaneh 37° 20´ 49° 47´ 25 24069 Vs Gilán, Chabuksar 36° 56´ 50° 32´ 170 24074 Vs Gilán, AshrafiyyehAstaneh 37° 19´ 50° 07´ 16 24076 Vs Gilán, Chabuksar 36° 57´ 50° 35´ 210 24084 Vs Gilán, Rahimabad 37° 02´ 50° 18´ 40 24097 Vs Gilán, Rahimabad 37° 01´ 50° 17´ 45 32972 Vs Kermanshah, Hersin 34° 13´ 47° 25´ 1367 33456 Vs Hamadan 47° 57´ 34° 24´ 1545 38517 Vs Gilán, Siyahkal 49° 57´ 36° 59´ 342 38523 Vs Gilán, Talesh 49° 3´ 37° 36´ 405 38526 Vs Gilán 48° 46´ 37° 41´ 827 38527 Vs Gilán, Astra 48° 58´ 38° 24´ 21 38528 Vs Gilán, Rudsar 50° 12´ 36° 48´ 608 38531 Vs Gilán, Rezvan shahr 49° 20´ 37° 30´ 315 38532 Vs Gilán, Talesh 49° 4´ 37° 37´ 450 38533 Vs* Gilán 38° 10´ 48° 20´ 600 38536 Vs* Gilán 36° 54´ 49° 26´ 577 40310 Vs Kermanshah, Salase babajani 34° 49´ 46° 05´ 1395

Se sembraron en macetas semillas de las 58 poblaciones (en diciembre de 2018). A continuación, las operaciones de siembra y mantenimiento se llevaron a cabo en el campo de investigación del Instituto de Investigación de Bosques y Pastizales, provincia de Alborz, Irán (2018 2020). Una semana antes de la siembra se preparó el suelo como un semillero fino para favorecer el buen establecimiento de las plántulas. El esquema experimental de campo fue un análisis de varianza (ANOVA) con diseño de una vía. Las distancias entre hileras y plantas fueron de 100 y 40 cm, respectivamente. El ensayo se manejó de acuerdo con experiencias anteriores (se practicaron varias escardas manuales, la primera escarda manual se realizó 40 días después de la germinación del cultivo, y luego se repitió cada cuarenta días hasta el final de la temporada de crecimiento, para minimizar la reducción del rendimiento debido a la competencia de las malas hierbas por los nutrientes del suelo, el agua y la radiación solar). Se aplicó el riego durante el ensayo. Se cosechó semilla de las poblaciones durante el período de julio a noviembre de 2020, dependiendo de su madurez.

Ensayo de campo

Características morfológicas

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):846 865 849 40315 Vs Kermanshah, Salase babajani 34° 49´ 46° 05´ 1395 40326 Vs Kermanshah, Javanrud 34° 48´ 46° 33´ 1525 40334 Vs Kermanshah, Salase babajani 34° 51´ 46° 01´ 1395 43100 Vs Khozestan, Masjed soliman 31° 56 49° 18´ 870 V. sativa angustifolliavar. 38524 Vsa Gilán, Siahkal 50° 14´ 36° 53´ 670 38525 Vsa Gilán, Talesh 48° 51´ 37° 41´ 281 38530 Vsa Gilán, Talesh 48° 52´ 37° 41´ 215 38534 Vsa Gilán, Rasht 49° 35´ 37° 0´ 137 38535 Vsa Gilán, Rodbar 49° 40´ 36° 46´ 968 38537 Vsa Gilán, Gilan 49° 31´ 36° 56´ 187 4740 Vsa Ilam, Ivan 46° 26´ 33° 38´ 1170 7243 Vsa Kohkiloye Boyerahmad,ve Firozabad 52° 57´ 28° 86 1900 38529 Vsa Gilán, Rezvan shahr 49° 5´ 37° 28´ 307 V. sativa var. cordata 34295 Vsc Gilán, Rezvan shahr 49° 4´ 37° 36´ 310 V. sativa var. sativa 1862 Vss Kermanshah 47° 06´ 34° 31´ 1350 24631 Vss Kermanshah 47° 06´ 34° 31´ 1400 29802 Vss Kohkiloye ve Boyerahmad 30° 59´ 51° 07´ 2380 32900 Vss Kermanshah 34° 16´ 46° 09´ 1444 V. villosa 315 Vv Alborz, Karaj 35° 83´ 51° 01´ 1460 322 Vv Karaj 35° 83´ 51° 01´ 1470 6268 Vv Fars, Shiraz, Sepidán, Shashi 30° 25´ 51° 98´ 2350 14561 Vv Merkezi, Arak 34° 09´ 49° 70´ 1730 28061 Vv Ardabil 38° 25´ 48° 29´ 1350 34212 Vv Chahar Bakhtiyari,mahaleBorujen 31° 46´ 50° 59´ 2600

Se evaluaron 12 características cuantitativas de diez plantas (de crecimiento normal, rendimiento uniforme, libres de enfermedades y plagas de insectos) de cada una de las 58 poblaciones de Vicia, incluyendo los días hasta la germinación, los días hasta la primera floración, los días hasta la floración total y los días hasta la maduración de la semilla, la altura de la planta (al 50 % de la floración, cm), la longitud del entrenudo (segundo entrenudo al 50 % de la floración, cm), el número de tallos, la longitud de la vaina (cm), el ancho de la vaina

Se(Vv).compararon

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):846 865 850 (cm), el índice de la vaina (longitud/anchura de la vaina), el rendimiento de biomasa (peso fresco de la planta) (g), y peso seco de la planta (g)(17) . Análisis de datos Losdatossesometieronaunanálisisdelavarianza(ANOVA)utilizandoelsistemadesoftware SAS(18). Las diferencias significativas entre los valores medios de 12 rasgos se compararon con la prueba DMRT de Duncan. La correlación de Pearson se determinó mediante el programa SPSS v.21. Para evaluar lainformación contenida enlos datos morfológicos recogidos, sellevó a cabo un análisis de componentes principales (ACP) mediante el software Minitab (versión 15). Se utilizó el ACP para identificar los rasgos más importantes (altura de la planta, longitud del entrenudo, número de tallos, longitud de la vaina, ancho de la vaina, índice de la vaina, rendimientodelabiomasa,pesoseco,díashastalagerminación,díashastalaprimerafloración, días hasta la floración total, días hasta la maduración) en el conjunto de datos. Las poblaciones de valores medios se utilizaron para crear una matriz de correlación de la que se extrajeron las puntuaciones estandarizadas del ACP y se realizó un gráfico de dispersión en los dos primeros ACP. Se realizó un análisis de conglomerados mediante los métodos de Ward y la distancia euclidiana y se calculó un dendrograma. Resultados Los resultados del análisis de la varianza revelaron una variación significativa (P<0,01) en ocho rasgos morfológicos y de rendimiento entre taxones y poblaciones de Vicia spp., con excepcióndelanchodelavaina,entrelasdiversas poblaciones(Cuadro2).ElCuadro3muestra la comparación de las características morfológicas y de rendimiento medios en nueve taxones de Vicia spp. Los valores de altura de la planta, longitud del entrenudo y número de tallos difieren entre 24.50 150 cm, 3.29 15 cm y 2.81 9 cm, respectivamente. Los valores más altos para la altura de la planta (150 cm), el número de tallos (9) y la longitud del entrenudo (15 cm), se mostraron en V. monantha (Vmo) y V. michauxii var. stenophylla (Vmis), respectivamente. La variación de la longitud de la vaina entre los taxones fue significativa y va de 1.06 cm, en V. sativa var. cordata (Vsc), a 4 cm, en V. monantha (Vmo). No hubo diferencias significativas en el ancho de la vaina entre los taxones, los cuales se dividieron en dos grupos (a y b); así, dos taxones de V. michauxii (Vmi y Vmis) tuvieron la vaina más ancha (1.14 y 1.1 cm). Hubo diferencias significativas en los rasgos de rendimiento de biomasa y peso seco, y los valores más altos (rendimiento de biomasa=60.12 g y peso seco=15.63 g) se observaron en V. villosa cincuenta y ocho (58) poblaciones de Vicia spp. en cuanto a los rasgos vegetativos y fenológicos (Tabla 4). Hubo un amplio rango de valores en la altura de la planta desde 19 cm en V. sativa var. angustifollia (38534) hasta 150 cm en V. monantha (32845), también el mayor valor de la altura de la planta entre las poblaciones de las especies se mostró en V. villosa (322) (100.33 cm). V.michuxii var. stenophylla (37129) (100 cm), V. sativa (38527) (90 cm) y V. sativa var. cordata (34295) (85.13 cm). La longitud del entrenudo era

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):846 865 851 muy diferente, desde 1,83 cm en V. sativa (24062, 40334, 43100) hasta 15 cm en V. michauxii var. stenophylla (37129). Asimismo, se observaron 9.83, 8.69 y 8.28 cm de longitud de entrenudos en V. sativa (38527), V. sativa var. cordata (34295) y V. sativa var. angustifollia (38525), respectivamente. El mayor y el menor número de tallos fueron 2 y 15, que se mostraronendos taxones diferentesde especies de V. sativa (Vsa38530 yVs11774). Esterasgo en las poblaciones de V. villosa no presentaba diferencias significativas. Cuatro poblaciones de V. sativa (38527, 33456, 24074 y 32972), V. sativa var. angustifollia (38525) y V. monantha (32845), tuvieron la mayor vaina en términos de longitud (4 4,53 cm) y las poblaciones V. michauxii var. stenophylla (37129), y V. sativa (5321) tuvieron la mayor vaina en términos de anchura (1,1 y 1,06 cm). En la comparación de los rasgos de rendimiento (rendimiento de biomasa y peso seco), tres poblaciones de V. sativa Vs11761, Vs24062, Vs40326 y dos poblaciones de V. villosa Vv322, Vv6268 tuvieron los mayores valores de estos rasgos: Vs11761 (83 y 26 g), Vs24062 (83 y 26 g), Vs40326 (103 67 y 36 33 g), Vv322 (108 33 y 38 60) y Vv6268 (83 50 y 19 73 g). Los resultados de las características fenológicas mostraron que todas las poblaciones basadas en los rasgos de días hasta la germinación ydías hasta la primera floración se dividieron en dos grupos (a y b). V. narbonesis (34878), V. monantha (32845) y dos taxones de V. michauxii (Vmi2944 y Vmis37129) tuvieron el mismo valor en los rasgos de días hasta la germinación y días hasta la primera floración, pero las poblaciones de V. sativa var. angustifollia (Vsa4740, Vsa7243), V. sativa var. stenophylla (Vss1862, Vss24631) y dos poblaciones de V. villosa (Vv315, Vv6268) con 21 y 90 días hasta la germinación y primera floración se distinguieron del resto de poblaciones por una germinación y floración más tempranas. En relación con los días de floración total y rasgos de madurez, las poblaciones se dividieron en cuatro grupos (a, b, c y d). Días hasta la floración total en cuatro grupos: 125a,120b,115c,107d y maduración de las semillas: 167a,162b,158c,150d. Las poblaciones del grupo d (107 y 150 d de floración y maduración de las semillas) fueron las que menos tiempo necesitaron para la floración completa y la maduración de las semillas. Es decir, alcanzaron la plena floración y la madurez de las semillas antes que otras poblaciones. Las poblaciones de V. sativa var. angustifollia (Vsa4740, Vsa7243), V. sativa var. stenophylla (Vss1862, Vss29802, Vss32900) y V. villosa (Vv315, Vv6268) tuvieron el periodo más corto para la floración completa y la maduración de las semillas (Cuadro 4).

El análisis de las correlaciones genéticas entre los rasgos mencionados en las poblaciones de arveja analizadas reveló la existencia de varios coeficientes positivos significativos (Cuadro 5), a saber, entre la altura de la planta con la longitud del entrenudo (rgxy=0.43; P<0.01), el número de tallos (rgxy=0.38; P<0.01): entre la longitud de la vaina y la longitud del entrenudo (rgxy=0.24; P<0.05), el ancho de la vaina (rgxy =0.23; P<0.05), el día hasta la germinación (rgxy=0 28; P<0 05), días hasta la primera floración (rgxy=0 28; P<0 05) y días hasta la madurez (rgxy=0 26; P<0 05), y entre el índice de la vaina y los días hasta la germinación (rgxy =0 23; P<0 05) y los días hasta la primera floración (rgxy=0 23; P<0 05). Por otro lado, la relación entre el ancho de la vaina y el índice de vaina (rgxy = 0.26; P<0.05), el rendimiento de biomasa (rgxy = 0.35; P<0.01) y el peso seco (rgxy = 0.28; P<0.05), y entre la longitud del entrenudo y el peso seco (rgxy = 0.38; P<0.01) fueron negativos y significativos.

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El análisis de componentes principales bidimensional que muestra la relación entre los rasgos cuantitativos de las poblaciones estudiadas se presenta en la Figura 1. Se separaron las poblaciones de V. sativa var. angustifolia (4770, 7243), V. sativa var. sativa (1862), V. villosa (315, 6268) se separaron parcialmente por PC1; los rasgos relacionados con esta separación son principalmente rasgos fenológicos (día a la germinación, días a la primera floración, días a la floración total, días a la madurez).

Un análisis de conglomerados de las poblaciones de Vicia spp. analizadas mostró cinco grupos principales (Cuadro 6 y Figura 2). El clúster G1 contenía cinco poblaciones, pertenecientes a V. sativa var. angustifolia con dos poblaciones (7243, 4740), V. sativa var. sativa, con una población (1862), y V. villosa con dos poblaciones (315, 6268). Se caracterizan por los valores más bajos de los rasgos fenológicos (días hasta la germinación, días hasta la primera floración, floración total y días hasta la maduración de las semillas). El clúster G2 contenía 13 poblaciones: 11 pertenecientes a V. sativa (6646, 6681, 11761, 24062, 24069, 24074, 32972, 40310, 40315, 40326, 40334), la población 38530 de V. sativa var. angustifolia y la 322 de V. villosa. También se caracterizan por la mayor cantidad de rasgos vegetativos, de semillas y de rendimiento en comparación con otras poblaciones. El grupo G3 incluía 16 poblaciones pertenecientes a V. sativa (6654, 11760, 11762, 11771, 11772, 24076, 24084, 24097, 43100), la población 38529 de V. sativa var. angustifollia, V. sativa var. sativa (24631, 29802, 32900), 28061, 34212 y 14561 de V. villosa, con gran cantidad de rasgos vegetativos se recogieron en un grupo. El clúster G4 contenía siete poblaciones: cinco pertenecen a la especie V. sativa (11763, 11764, 11774, 38526, 38527), la población 34295 de V. sativa var. cordata y una población de V. monantha (32845). Éstas fueron clasificadas como las que alcanzaron los valores más altos en altura de la planta, número de tallos y rasgos vegetativos en comparación con otros grupos.El clúster G5 fueel másgrande,con 17poblaciones: nuevede V. sativa (5321, 33456, 38517, 38523, 38528, 38531, 38532, 38533, 38536), cinco de V. sativa var. angustifollia (38524, 38525, 38534, 38535, 38537), una de V. michauxii (2944), una de V. michauxii var. stenophylla (37129) y una de V. narbonensis (34878). Se las clasificó como las poblaciones con los valores más altos en los rasgos vegetativos y de vainas. El análisis de componentes principales (ACP) de los 12 rasgos cuantitativos se resume en el Cuadro 7. Los cinco primeros CP tenían valores propios >1 y a ellos se debía más del 80 % de la variación total en los rasgos vegetativos y fenológicos. El número de días hasta la germinación, los días hasta la primera floración, los días hasta la floración total ylos días hasta la maduración de las semillas tuvieron una alta carga en el CP1 y representaron el 25.7 % de la variación total. En el CP2, el rendimiento de biomasa y el peso seco representaron el 21 % de la variación total. En el CP3, la altura de la planta y la longitud del entrenudo representaron el 14.3 % de la variación total. El CP4 aportó el 11.2 % de la variación total de los rasgos en estas poblaciones con valores altos de longitud de la planta y de número de tallos El CP5 representó el 9.8 % de la variación total con la longitud, la anchura y el índice de la vaina En general, paralos 12 rasgos vegetativos yfenológicos estudiados, el CP1 yel CP2contribuyeron más del 46 % de la variación total de los rasgos, en la mayoría de los rasgos fenológicos y en los relacionados con el rendimiento. Esto indica que estos rasgos pueden utilizarse para clasificar las poblaciones estudiadas.

Cuadro 2: Análisis de varianza de ocho características morfológicas de 58 poblaciones de alverja (Vicia spp.) Fuentes variaciónde GL Altura de la planta Longitudentrenudodel Número de tallos Longituddelavaina Ancho de la vaina Índice de la vaina Rendimientodelabiomasa Pesoseco Taxón 8 3770.70** 48.92** 25.93** 5.23** 0.47** 9.19** 3809.63** 223.70** Población 48 905.59** 12.11** 15.62** 1.89** 0.06 ns 7.76** 1967.42** 202.36** Error 150 346.70 2.28 2.58 0.39 0.05 1.30 218.67 18.08 CV % 35.88 29.18 32.38 22.77 39.08 22.53 44.56 48.83 .no significativons01, respectivamente;.05 y 0.significativo a los niveles 0*, ** Cuadro 3: Comparación de medias de 8 características en diferentes especies de Vicia spp. Peso(g)secoRendimientodelabiomasa(g)ÍndicedelavainaAncho de la(cm)vainaLongituddelavaina(cm)Número de tallos Longitudentrenudodel(cm)Altura de la(cm)plantaEspecie bc5.46cd9.59b4.36a1.14bc2.54b2.81bc6.56cd63.38V. michauxii (Vmi) bc5.0bd20.0c2.27a1.1bc2.5b5.0a15.0b100.0V. michauxii var. stenophylla (Vmis) c0.01d0.06a6.67b0.6a4.0a9.0b8.0a150.0V. monantha (Vmo) c1.15cd5.13ab5.1b0.65ab3.3b3.0cd4.75e24.50V.narbonensis (Vn) ab9.16b35.06ab5.33b0.56bc2.88b5.08cd4.8de48.41V. sativa (Vs) bc5.18bd19.03ab5.48b0.60ab3.27b4.6bc6.9de45.07V. sativa var. angustifollia (Vsa) bc6.92bc27.92bc3.75b0.29d1.06a8.75b8.69bc85.13V. sativa var. cordata (Vsc) ab9.32ab41.08bc4.0b0.5cd2.0b4.58d3.29ce54.67V. sativa var. sativa (Vss) a15.63a60.12b4.26b0.51c2.17b4.5d3.36cd63.56V. villosa (Vv)

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158 c115 c95 a28 a7.17 f n 25.87 g n5.28 f m 0.60 bc3.17 b h3.67 f i7.33 c g43.33 e kVs38523

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):846-865 854

158 c115 c95 a28 a5.50 g n 18.92 h n6.18 b j 0.40 bc2.73 e k6.33 f i6.50 c j86.17 b dVs38526

Altura de la(cm)plantaPoblación 158 c115 c95 a28 a2.66 i n 10.15 j n3.72 k p 0.82 ab2.87 c j2.67 g i7.94 b e78.56 c eVmi2944 158 c115 c95 a28 a5.00 g n 20.00 h n2.27op1.1 a2.5 f k5 f i15 a100 bVmis37129 158 c115 c95 a28 a0.01 n0.06 n6.67 a h 0.6 bc4 a c9 b d8 b e150 aVmo32845 162 b120 b95 a28 a1.16 k n 5.13 l n5.10 f n 0.65 bc3.30 b g3.00 g i4.75 f p24.50 i kVn34878 158 c115 c95 a28 a0.55 ln 2.07 mn2.00 p1.06 a2.14 g-l2.50 hi4.00 i-p43.88 e-kVs5321 158 c115 c95 a28 a14.61cf61.83 b d5.67 c k 0.50 bc2.83 c j4.67 f i2.83 n p44.33 e kVs6646 158 c115 c95 a28 a10.83di42.67 e i4.00 j p 0.50 bc2.00 h l4.00 f i2.00 p28.33 h kVs6654 158 c115 c95 a28 a18.43cd74.83 bc7.93ab0.50 bc3.97 a d5.00 f i3.33 l p63.00 c hVs6681 158 c115 c95 a28 a15.27cf53.00 c g4.00 j p 0.50 bc2.00 h l4.67 f i4.50 g p56.67 c kVs11760 162 b115 c95 a28 a26.00b83.00 ab5.00 f n 0.50 bc2.50 f k5.33 f h6.17 c l66.67 b gVs11761 158 c115 c95 a28 a5.06 gn 19.00 h-n5.00 fn 0.50 bc2.50 f-k6.00 e-g3.67 j-p37.67 f-kVs11762 162 b120 b95 a28 a9.33 e k 45.00 e h6.67 a h 0.50 bc3.33 b g11 bc6.33 c i80.00 b eVs11763 158 c115 c95 a28 a9.03 e l 51.17 c g5.33 e m 0.50 bc2.67 e k11.67 b5.17 e o61.67 c IVs11764 158 c115 c95 a28 a11.43d-h56.67 b f4.00 j p 0.50 bc2.00 f k4.33 f i4.83 f p52.33 d kVs11771 162 b120 b95 a28 a8.93 e l 41.50 e i4.00 j p 0.50 bc2.00 f k4.67 f i3.17 m p65.00 b hVs11772 158 c115 c95 a28 a15.27cf53.00 c-g5.33 em 0.50 bc2.67 e-k15.00 a4.33 h-p68.33 b-fVs11774 162 b120 b95 a28 a26.00b83.00 ab4.00 jp 0.50 bc2.00 f-k4.67 f-i1.83 p40.00 f-kVs24062 158 c115 c95 a28 a10.43dj37.17 e k7.67 a d 0.50 bc3.83 a e5.33 f h2.50 n p41.00 f kVs24069 158 c115 c95 a28 a10.43dj44.00 d h8.67 a0.47 bc4.00 a c6.00 e g4.17 h p49.67 d kVs24074 162 b120 b95 a28 a8.93 e l 41.50 e i5.50 d l 0.47 bc2.50 f k4.33 f i3.50 k p41.33 f kVs24076 158 c115 c95 a28 a10.43dj44.00 d h5.33 e m 0.50 bc2.67 e k4.67 f i5.33 d o55.00 c kVs24084

158 c115 c95 a28 a8.91 el 34.49 e-l5.75 bk 0.63 bc3.63 a-f6.40 d-f8.00 b-e53.40 c-kVs38528

Cuadro 4: Comparación de medias de 12 características de 58 poblaciones de diferentes especies de Vicia spp. Días hasta maduraciónlafloraciónhastaDíaslatotalDías hasta lafloraciónprimera Días germinaciónlahastaPesoseco(g)deRendimientolabiomasa(g)ÍndicedelavainaAnchodelavaina(cm)Longituddelavaina(cm)deNúmerotallosentrenudoLongituddel(cm)

158 c115 c95 a28 a8.77 e m 45.00 e h4.00 j p 0.50 bc2.00 f k6.00 e g3.00 n p51.33 d kVs24097 162 b120 b95 a28 a15.10cf48.00 c-h7.11 af 0.57 bc4.00 a-c3.00 g-i2.83 n-p44.67 e-kVs32972 158 c115 c95 a28 a5.30 g n 21.29 h n6.39 b i 0.64 bc4.04 a c4.86 f i6.07 c m43.43 e kVs33456 158 c115 c95 a28 a3.05 h n 11.27 j n4.72 g n 0.53 bc2.50 f k3.33 f i6.17 c l34.67 f kVs38517

162 b115 c95 a28 a3.91 hn 20.41 h-n7.56 ae 0.60 bc4.53 a3.00 g-i9.83 b90.00 bcVs38527

Letras diferentes indican diferencias significativas entre las distintas poblaciones de la misma especie. P<0.05. V. michauxii (Vmi), V. michauxii var. stenophylla (Vmis), V. monantha (Vmo), V. narbonensis (Vn), V. sativa (Vs), V. sativa var. angustifollia (Vsa), V. sativa var. cordata (Vsc), V. sativa var. sativa (Vss), V. villosa (Vv).

Altura de la(cm)plantaPoblación

158 c115 c95 a28 a3.95 h n 13.00 i n4.68 h n 0.60 bc2.84 c j5.20 f i6.40 c k46.00 e kVs38531 162 b115 c95 a28 a2.00 i n 8.35 k n3.27 l p 0.64 bc2.00 f k4.80 f i7.60 b f29.80 g kVs38532 158 c115 c95 a28 a2.29 in 10.54 j-n5.93 bk 0.62 bc3.66 a-f3.40 f-i4.74 f-p33.30 f-kVs38533 158 c115 c95 a28 a0.83 k n 3.04 mn4.47 h o 0.50 bc2.23 g k3.67 f i7.00 c h36.33 f kVs38536 158 c115 c95 a28 a15.77c-e55.00 c g6.67 a h 0.50 bc3.33 b g3.67 f i3.17 m p33.33 f kVs40310 158 c115 c95 a28 a14.63cf51.33 c g6.33 b i 0.50 bc3.17 b h3.67 f i2.50 n p38.33 f kVs40315 162 b120 b95 a28 a36.33a103.67 a7.00 a f 0.50 bc3.50 a f4.33 f i2.33 op44.67 e kVs40326 158 c115 c95 a28 a8.93 e l 41.50 e i7.83 a c 0.43 bc3.33 b g4.67 f i1.83 p31.33 f kVs40334 162 b120 b95 a28 a0.33mn9.57 j-n3.00 np 0.50 bc1.50 kl4.33 f-i1.83 p22.00 j-kVs43100 158 c115 c95 a28 a1.95 j n 7.18 l n4.07 j p 0.78 ab3.16 b h4.40 f i7.70 b f29.60 g kVsa38524 162 b115 c95 a28 a5.62 g n 19.92 h n6.96 a g 0.61 bc4.22 ab5.56 f h8.28 b d50.44 d kVsa38525

162 b115 c95 a28 a10.98dh29.33 e n5.69 c k 0.53 bc3.17 b h2.00 i6.67 c i65.33 b hVsa38530 162 b115 c95 a28 a5.80 g n 26.75 f n6.50 b i 0.50 bc3.25 b h5.00 f i5.50 d n19.00 kVsa38534 158 c115 c95 a28 a1.25 k n 4.55 l n4.29 i o 0.65 bc2.75 d k2.50 hi6.50 c j36.50 f kVsa38535 162 b115 c95 a28 a1.05 kn 4.70 l-n4.89 fn 0.60 bc2.93 c-i5.67 f-h8.00 b-e43.67 e-kVsa38537 150 d107 d90 b21 b9.33 e k 45.00 f h4.00 j p 0.50 bc2.00 h l5.00 f i3.50 k p49.67 d kVsa4740 150 d107 d90 b21 b5.67 g n 18.67 h n5.33 e m 0.50 bc2.67 e k4.33 f i5.17 e o54.33 c kVsa7243 158 c115 c95 a28 a0.60 l n 3.10 mn2.00 p0.3 c0.6 m3 g i4 i p30 f kVsa38529 158 c115 c95 a28 a6.92 f n 27.92 e n3.75 k p 0.29 c1.06 l8.75 c e8.69 bc85.13 b dVsc34295 150 d107 d90 b21 b9.00 el 31.67 e-m4.00 jp 0.50 bc2.004.33 f-i4.33 h-p44.67 e-kVss1862 167 a125 a90 b21 b11.43dh56.67 b-f3.67 kp 0.50 bc1.83 i-l5.00 f-i2.33 op51.00 d-kVss24631 150 d107 d95 a28 a8.93 e l 41.50 e i5.00 f n 0.50 bc2.50 h l4.33 f i3.50 k p67.33 b gVss29802 150 d107 d95 a28 a7.93 e n 34.50 e l3.33 l p 0.50 bc1.67 j l4.67 f i3.00 n p55.67 c kVss32900 150 d107 d90 b21 b13.08cg53.83 c g4.00 j p 0.50 bc2.00 h l4.33 f i2.83 n p55.00 c kVv315 158 c115 c95 a28 a38.60a108.33 a5.00 f n 0.50 bc2.50 f k4.33 f i4.00 i p100.33 bVv322 150 d107 d90 b21 b19.73bc83.50 ab3.17mp0.53 bc1.67 j-l4.67 f-i3.17 m-p47.67 e-kVv6268

158 c115 c95 a28 a7.80 e n 39.33 e i4.06 j p 0.53 bc2.17 g l4.67 f i3.67 j p68.33 b fVv34212

floraciónhastaDíaslatotal

Días hasta lafloraciónprimeraDías hasta germinaciónlaPesoseco(g)Rendimiento de la biomasa (g)ÍndicedelavainaAnchodelavaina(cm)Longituddelavaina(cm)deNúmerotallosentrenudoLongituddel(cm)

158 c115 c95 a28 a10.83di57.71 b-e5.33 fn 0.50 bc2.67 e-k4.67 f-i4.50 g-p58.33 c-jVv14561 158 c115 c95 a28 a3.73 h n 18.00 h n4.00 j p 0.50 bc2.00 h l4.33 f i2.00 p51.67 d kVv28061

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855 Días hasta maduraciónla

Días hasta maduraciónla 0.07 ns 0.13 ns 0.02 ns 0.26* 0.06 ns 0.21 ns 0.03 ns 0.02 ns 0.50 ns 0.50 ns 0.92 ns *, ** significativos a los niveles 0.05 y 0.01, respectivamente; ns no significativo.

856

Longi-tuddeentre-nudos deNúmerotallos laLongi-tuddevaina Anchodelavaina deÍndicevai-nas biomasamientoRendi- Pesoseco Días a nacióngermila- Días a floraciónprimerala Días a floraciónlatotal Longitud del entrenudo 0.43** Número de tallos 0.38** 0.11ns Longitud de la vaina 0.13 ns 0.24* 0.03 ns Ancho de la vaina 0.10 ns 0.51 ns -0.22 ns 0.23* Índice de la vaina 0.09 ns 0.06 ns 0.16 ns 0.86 ns 0.26* Rendimiento de la biomasa 0.11 ns -0.46 ns 0.14 ns -0.03 ns -0.35** 0.20 ns Peso seco 0.13 ns 0.38** 0.07 ns 0.03 ns 0.28* 0.22 ns 0.95 ns Días hasta germinaciónla 0.04 ns 0.19 ns 0.06 ns 0.28* 0.11 ns 0.23* 0.16 ns 0.09 ns

Días hasta la primera floración 0.04 ns 0.19 ns 0.06 ns 0.28* 0.11 ns 0.23* 0.16 ns 0.09 ns 1 ns

Cuadro 5: Matriz de correlación simple para las 12 características de las poblaciones de Vicia spp. Características Altura de la planta

Días hasta la floración total 0.08 ns 0.03 ns 0.05 ns 0.17 ns 0.03 ns 0.15 ns 0.04 ns 0.07 ns 0.46 ns 0.46 ns

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Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):846-865 857 Cuadro 6: Comparación de medias de 12 características de cinco grupos de alverja producidos en la Figura 2 Grupos

Alturadelaplanta(cm) entrenudoLongituddel(cm) Númerodetallos Longituddelavaina(cm) Anchodelavaina(cm) Índicedelavaina Rendimientodelabiomasa(g) Pesoseco(g)

Días a germinaciónla floraciónprimerahastaDíasla floraciónhastaDíaslatotal

Días maduraciónlahasta G1 50.27 b 3.80 c 4.53 c 2.07 c 0.51 b 4.10 d 46.53 b 11.36 b 21.00 c 90.00 c 107.00 c 150.00 c G2 50.97 b 3.40 c 4.36 c 3.24 a 0.50 b 6.51 a 63.15 a 18.94 a 28.00 a 95.00 a 116.15 a 159.54 a G3 49.50 b 3.43 c 4.60 b 2.04 c 0.49 c 4.14 d 37.73 c 8.20 c 27.56 b 94.69 b 115.56 b 158.31 b G4 88.76 a 6.98 b 9.25 a 3.00 b 0.48 c 5.93 b 30.92 c 7.14 c 28.00 a 95.00 a 115.71 b 159.14 a G5 43.91 c 7.12 a 4.21 c 3.01 b 0.68 a 4.72 c 13.43 d 3.44 d 28.00 a 95.00 a 115.29 b 159.18 a abc Letras diferentes indican diferencias entre las distintas poblaciones de la misma especie (P<0.05).

Cuadro 7: Valores propios, la proporción de la varianza, y los rasgos morfológicos que contribuyeron a los cinco primeros componentes principales (CP)

Variable CP1 CP2 CP3 CP4 CP5 Altura de la planta 0.058 -0.029 0.466 0.441 -0.267 Longitud del entrenudo 0.208 0.302 0.428 0.055 0.242 Número de tallos 0.050 0.107 0.176 0.668 0.075 Longitud de la vaina 0.310 0.154 0.389 0.244 0.378 Ancho de la vaina 0.141 0.303 0.243 0.301 0.357 Índice de la vaina 0.230 0.332 0.265 0.084 0.533 Rendimiento de la biomasa 0.144 0.53 0.004 0.062 0.236 Peso seco 0.101 0.541 0.043 0.042 0.321 Días hasta la germinación 0.464 0.017 0.102 0.045 0.075 Días hasta la primera floración 0.464 0.017 0.102 0.045 0.075 Días hasta la floración total 0.380 0.129 0.338 0.057 0.164 Días hasta la maduración 0.419 0.100 0.267 0.014 0.151 Valor propio 3.340 2.723 1.856 1.452 1.279 Proporción 0.257 0.210 0.143 0.112 0.098 Acumulado 0.257 0.467 0.610 0.721 0.820

Figura 1: Dos componentes principales que muestran la relación entre 12 rasgos de 58 poblaciones de Vicia spp.

858 9 859

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Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):846 865 847 Figura 2: Dendrograma de 58 poblaciones de Vicia spp. explicado por el agrupamiento de enlaces completos de 12 características 859 9 859

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):846 865 848

Discusión

860 9 859

En este estudio, se investigó la diversidad genética de 58 poblaciones de Vicia spp. con base en sus características morfológicas y fenológicas. Debido a ello, el análisis de la diversidad genética de los germoplasmas mediante rasgos morfológicos es un paso inicial para la mejora de los cultivos(19 22). Hubo una variación genotípica significativa (P<0.01) entre 58 accesiones de germoplasma de Vicia spp. para todos los rasgos vegetativos y de rendimiento medidos: longitud de la planta, longitud del entreno, número de tallos, longitud de la vaina, ancho de la vaina, índice de la vaina, rendimiento de la biomasa y peso seco. Las estimaciones de la variación genotípica y la repetibilidad de estos rasgos indicaron la variación genética potencial disponible entre las accesiones de germoplasma dentro de Vicia spp. investigadas. Ebrahimi et al.(23) obtuvieronresultadossimilaressobrelosrasgosmorfológicosdelasplantas ylassemillas de los genotipos de judía blanca, Mikic et al(12) sobre el rendimiento de forraje y semillas de tres líneas de alverja común y Berhanu y Abera(24) sobre el rendimiento de forraje de la investigación de especies de alverja Una comparación entre taxones (V. sativa: Vs, Vsa, Vsc and Vss, V. mchauxii: Vmi and Vmis, V. monantha: Vmo, V. narbonensis: Vn y V. villosa: Vv) mostró a V. monantha (Vmo) con altos valores de altura de la planta, número de tallos, longitud de la vaina y a V. villosa con altos valores de rendimiento de biomasa y peso seco. Berhanu y Abera(24) demostraron que, entre las especies de alverja (V. sativa, V. villosa, V. dasycarpa y V. bengalensis), V. dasycarpa y V. villosa fueron las especies con mejor rendimiento forrajero. Así pues, las especies de alverja ensayadas en el presente estudio podrían utilizarse para la expansión de los pastos y la producción de forraje, en zonas de exclusión del ganado, en franjas forrajeras, como siembra de fondo con cultivos alimentarios, o como cultivo forrajero de traspatio en los pastos del país. Las poblaciones demostraron una elevada variación en la altura de la planta, la longitud de los entrenudos, el número de tallos, la longitud de las vainas, el rendimiento de biomasa y el peso seco. Las poblaciones Vmo32845, Vv322 y Vmis37129 mostraron los valores más altos de altura de la planta; las poblaciones Vmi37129, Vs38527 y Vsc34295, de longitud del entrenudo; las poblaciones Vs11774, Vs11764, Vs11763, de número de tallos; las poblaciones Vs38527, Vmo32845 y Vsa38525, de longitud de la vaina, y las poblaciones Vs11761, Vs24062, Vs40326, Vv322 y Vv6268, de rendimiento de biomasa y peso seco. Sin embargo, se recomienda ampliar la base genética de diversas fuentes para incluir la mayor parte de los determinantes genéticos deestas características(25).Estavariabilidadpuede aprovecharse en los programas de mejora de forrajes para seleccionar un material vegetal adaptado a las zonas áridas y semiáridas(26) La fenología (precocidad y tardanza) de las especies de alverja tiene un gran efecto en la productividad y rendimiento de las semillas. La maduración tardía para el forraje y la semilla se registró a los 125 y 167 días, respectivamente. Esto podría deberse a las elevadas y prolongadas precipitaciones en la región de las poblaciones, que favorecieron el crecimiento vegetativo y retrasaron las etapas de recolección de forraje ysemillas. Los resultados indicaron

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):846 865 849 que, en el caso de las poblaciones de alverja analizadas, se necesitaron de 107 a 125 y de 150 a 167 d después del brotede las plántulas para la floración total yla maduración de las semillas, respectivamente. En promedio, la diferencia de cosecha de forraje yde rendimiento de semillas entre las poblaciones es de unos 18 y 17 días. Esto indica que las poblaciones evaluadas responden de maneras diferentes en lo que respecta a estos importantes rasgos agronómicos.

861 9 859

En la parcela PCA (Figura 1), las poblaciones de V. sativa var. angustifolia (Vsa7243, Vsa4740), V. sativa var. sativa (1862) y V. villosa (Vv315, Vv6268) se separaron de las demás poblaciones y se situaron a la izquierda del eje X por contener menos rasgos fenológicos (los cuales fueron importantes en el primer componente). Por lo tanto, se recomiendan estas poblaciones para las zonas con períodos de crecimiento cortos. Las poblaciones V. sativa (40326) y V. villosa (322), por contener un alto valor de biomasa y peso seco, se sitúan en la parte inferior del eje Y (efecto negativo de la biomasa y el peso seco sobre el segundo

Según Getnet et al.(27) , Vicia narbonensis y Vicia sativa son especies de maduración temprana, y Vicia villosa, de maduración tardía. Sin embargo, en este estudio se recomiendan dos poblacionesde V. villosa (315 y6268) ycuatropoblacionesde V. sativa var.angustifolia(4740, 7243), V. sativa var. sativa (1862, 29802, 32900) con 107 y 150 días para la floración y la maduración de la semilla para la producción de semillas debido a su precocidad, mientras que no se aconseja el cultivo de especies de maduración tardía como V. sativa var. sativa (24631) para este fin. Existe una relación directa entre la longitud de la planta yla longitud del entrenudo yel número de tallos, lo que indica que las plantas altas producen entrenudos largos y un mayor número de tallos. Además, la longitud y el ancho de la vaina tienen una relación directa con el número de días hasta la germinación, floración y maduración de la semilla, lo que significa que las vainas largas y anchas se producen por la floración tardía y el tiempo de maduración de la semilla. En los cereales, la correlación entre el rendimiento de grano y la altura de la planta suele ser negativa, pero en las leguminosas, esta correlación suele ser positiva, ya que las leguminosas tienen un crecimiento ilimitado, por lo que, al aumentar la altura, se producen más vainas. Esto que tiene un efecto positivo en el rendimiento, por lo que se obtuvieron resultados similares en las características de los genotipos del frijol blanco, en los que los altos rendimientos del grano estuvieron estrechamente correlacionados con los días hasta la floración y con la altura de la planta(23), y en las especies del género Lens(28). En el ACP, dado que el primer componente incluye cambios que no son explicados por el segundo componente y que los dos componentes son independientes entre sí, los dos componentes se intersectaron verticalmente y en forma de diagrama biplot para determinar la diversidad entre los diferentes genotipos y determinar los genotipos lejanos y cercanos que se utilizarán. Los rasgos fenológicos (días hasta la germinación, días hasta la primera floración, días hasta la floración total y días hasta la maduración) explicaron las variaciones registradas en las poblaciones en el CP1. Por otro lado, los rasgos de rendimiento (rendimiento de biomasa y peso seco) explicaron la variación observada en las poblaciones en el CP2. La varianza total acumulada en los dos primeros CP fue superior al 46%, lo que indica el alto grado de diversidad entre los rasgos estudiados. Además, los rasgos pueden utilizarse como rasgos fenotípicos para diferenciar las poblaciones.

Conclusiones e implicaciones

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):846 865 850 componente). Como resultado, dos poblaciones V. sativa (40326) y V. villosa (322) producen más rendimiento de forraje que otras poblaciones. En el presente estudio, las 58 poblaciones de Vicia spp. se agruparon en cinco conjuntos utilizando 12 características. Las poblaciones del clúster G1 se caracterizan por los valores más bajos de días a la germinación, floración y madurez de la semilla, que son los candidatos a nuevas evaluaciones. Además, estas poblaciones tuvieron un tiempo más corto para estos rasgos. Los miembros del G1 son similares a la dispersión de estas poblaciones en el gráfico ACP (Figura 1). Es interesante que la población procedente de climas diferentes, como Shiraz, se agrupe con poblaciones de Karaj. Este patrón de agrupación indica la diversidad de las poblaciones dentro de estas áreas geográficas y la similitud de las poblaciones de diferentes áreas Estosgeográficas.resultadoscoinciden

con el informe de Alemayehu y Becker(29) en Brassica carinata. El grupo G2 contenía 13 poblaciones pertenecientes a las especies V. sativa y V. villosa. Estas poblaciones tenían un alto valor de rasgos de semilla, rendimiento y fenología. Los miembros de G2, al tener un largo tiempo de floración y maduración de la semilla, producen más semilla y rendimiento de forraje. Este es el mejor factor, que puede ser utilizado para la alimentación del ganado. El clúster G3 contenía 16 poblaciones mixtas de V. sativa y V. villosa. con los valores más bajos de rendimiento de semilla y forraje reunidas en un grupo, sin desempeñar un papel importante en la endogamia El clúster G4 contenía siete poblaciones de V. sativa y V. monantha con altos rasgos vegetativos, las cuales se recomiendan para la alimentación del ganado y el control de la erosión. El grupo G5 con 17 poblaciones de V. sativa, V. michauxii y V. narbonensis seclasificócomo de floración ymaduración desemillamástardías yconmenor rendimiento forrajero. Estas poblaciones pueden utilizarse para zonas con un periodo de crecimiento largo. Por último, en este estudio las poblaciones se han clasificado en cinco grupos con base en sus rasgos morfológicos y fenológicos. Los miembros de cada grupo son similares en los rasgos mencionados y pueden ser recomendados para los programas de cría. Además, los resultados no indicaron ninguna relación entre los rasgos estudiados y el origen de las poblaciones.

Los resultados mostraron la gran variación de rasgos morfológicos y de rendimiento en diferentes especies y poblaciones de arveja. Estas diferencias son muy importantes para seleccionar el tipo de cultivos complementarios y los métodos de integración que tienen por objeto mejorar el rendimiento de ambos cultivos (alimentario y forrajero) sin que uno afecte significativamente al otro. Las especies Vicia sativa (Kermanshah, Javanrod) y V. villosa (Karaj) fueron superiores en términos de rendimiento de forraje fresco yseco. V.michauxii var. stenophylla (Qom), V. monantha (Kermanshah), V. sativa (Gilan, Astara) y V. villosa (Karaj), se recomiendan por tener planta alta y vainas grandes. Sin embargo, se necesitan estudios más 862

9 859

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Agradecimientos Los autores agradecen al Dr. Jalilian por la identificación de las plantas y al director del Banco de Genes por proporcionar las semillas y poner a disposición las instalaciones del laboratorio para nuestro estudio, así como al RIFR de Irán por el apoyo financiero brindado. Literatura citada: 1. Mozaffarian V. A dictionary of plant names. 1st ed. Farhang moaser publication, Tehran, Iran. 2006.

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866 https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.5963Artículo

Resumen: El objetivo de este estudio fue evaluar el uso de residuos de cosecha de maíz como cobertura vegetal y su impacto en el contenido de humedad del suelo y el establecimiento, desarrollo y

Efecto de la cobertura del suelo sobre el crecimiento y productividad del zacate buffel (Cenchrus ciliaris L.) en suelos degradados de zonas áridas Ernesto Herssaín Pedroza Parga a Aurelio Pedroza Sandoval a* Miguel Agustín Velásquez Valle b Ignacio Sánchez-Cohen c RicardoTrejo Calzada a José Alfredo Samaniego Gaxiola d a Universidad Autónoma Chapingo. Unidad Regional Universitaria de Zonas Áridas. Bermejillo, Durango, México. Km. 40Carr. Gómez Palacio Chihuahua. Bermejillo, 35230, Durango, México. b Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Campo Experimental Saltillo. Departamento de Manejo Integrado de Cuencas. Saltillo, Coahuila, México. c INIFAP Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Relaciones Agua Suelo Planta Atmósfera. Gómez Palacio, Durango, México. d INIFAP Departamento de Fitopatología del Centro de Investigación Regional Norte Centro. Matamoros, Coahuila, México. * Autor de correspondencia: apedroza@chapingo.uruza.edu.mx

productividad del pasto buffel (Cenchrus ciliaris L). Se usó un diseño de bloques al azar con tres repeticiones. Los tratamientos fueron: siembra de 10 kg ha 1 de semilla de pasto buffel (Sp); cobertura vegetal en suelo con 10 t ha 1 de residuos de cosecha de maíz (Cv); combinación Sp + Cv; y testigo (sin siembra de pasto y sin cobertura vegetal). El tratamiento Sp + Cv mantuvo un mayor contenido de humedad en el suelo (P≤0.05), con 13.8 % contra 10.6 % del testigo En consecuencia, el número de plantas de pasto m 2 , cobertura de pasto buffel, altura de la planta, índice de clorofila y producción de biomasa seca, tuvieron una tendencia de mejor respuesta, con valores de 518.5 plantas m 2, 51.23 %, 31.8 cm, 162 y 167.8 g m 2, respectivamente, con una tendencia de respuesta estadísticamente similar este tratamiento al aplicarse de manera separada (Cv y Sp) La fotosíntesis (µmol s 2s 1), conductanciaestomática, transpiración(mmolH2Om 2 s 1)yusoeficientedel agua,nofueron afectadas por ninguno de los tratamientos de este estudio, con respuesta equivalente a la del testigo. Palabras clave: Estrés vegetal, Humedad del suelo, Pastizal, Ganadería extensiva. Recibido: Aceptado:16/03/202102/06/2022

Anualmente se pierde la capacidad productiva de 10 millones de hectáreas de tierras de uso agropecuario debido a la degradación de los suelos por una serie de factores causales de tipo natural yantrópico(1,2) . La erosión hídrica es una de las principales causas de la degradación de los suelos en zonas áridas, donde la lluvia tiene un carácter errático y torrencial, lo que produce altos volúmenes de escurrimiento hídrico en corto tiempo con fuerte impacto erosivo(3) . Entre las propiedades del suelo que determinan la erosión hídrica son las relacionadas a la infiltración y la estabilidad de los sedimentos, tales como la textura, contenido de materia orgánica y tipo de agregados de las partículas(4) .

Introducción

La cobertura vegetal sobre el suelo reduce el desprendimiento de partículas al interceptar las gotas de lluvia y disminuir su energía erosiva. La vegetación y los residuos vegetales superficiales reducen la velocidad del flujo de agua sobre el suelo y promueve la decantación de sedimentos(5) . El impacto es mayor en estas regiones por falta de una adecuada cobertura vegetal, bajo contenido de materia orgánica y la baja capacidad de retención de humedad en el suelo, entre otros factores(6) . Para mitigar la degradación del suelo,serealizanprácticasagronómicas,segúneltipodesistemadeproducciónagropecuario y condiciones específicas de cada región(7,8)

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Un factor que mejora las condiciones físicas edáficas para incrementar y conservar la humedad después de las lluvias es el uso de cobertura en el suelo(13) . Si el uso de cobertura vegetal se complementa con la resiembra de pastos nativos de la región, existe una mayor posibilidad de mitigación de la degradación de los suelos de agostadero.

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El objetivo de este estudio fue evaluar el uso de residuos de cosecha de maíz como cobertura vegetal y su impacto en el contenido de humedad del suelo y el establecimiento, desarrollo y

El pasto buffel (Cenchrus ciliaris L.) es una especie introducida en México que ha mostrado adaptación a condiciones críticas de tipo ambiental en zonas semiáridas, las cuales sustentan en gran medida, su economía en la ganadería extensiva de agostadero(13,14) . Aun cuando esta especie de pasto tiene un alto potencial de adaptación y desarrollo en suelos degradados de zonas semiáridas(9,15) ,el establecimientode esta especie forrajera en condiciones ambientales marginales requiere de un manejo adecuado de los recursos naturales, que garantice su germinación, crecimiento y productividad acorde a su potencial de desarrollo(16,17) Desde esta perspectiva, las coberturas vegetales en el suelo y otros retenedores de humedad edáfica, entre otras prácticas, están probando ser una estrategia eficaz en el desarrollo sustentable de áreas ganaderas a base de pastizal en suelos degradados de zonas áridas(6,18,19)

El levantamiento de bordos en curvas a nivel, construcción de mampostería que disminuya la velocidad del agua de lluvia, sistemas de captación de agua de lluvia in situ a base de microcuencas, la resiembra de pastos nativos con métodos de labranza convencional, establecimientodediferentesespecies deplantas nativas ointroducidasdepotencial forrajero y uso de diferentes tipos de retenedores de la humedad del suelo(9) , son algunas de las tecnologías que se aplican para mitigar el problema de la erosión La mayor parte de estas técnicas están dirigidas a la retención de la humedad en el suelo ante las altas tasas de evaporación potencial, la cual llegaaserhastadiez veces mayorquelaprecipitación enzonas Lossemiáridassistemas de producción ganaderos en zonas semiáridas son vulnerables debido la recurrencia de sequías, la presencia de suelos con baja cobertura vegetal y escaso contenido de materia orgánica, lo cual genera un proceso de degradación de los recursos naturales que repercute en un bajo potencial productivo(10). Adicionalmente, el sobrepastoreo es uno de los problemas más recurrentes que incrementa el problema de la productividad en áreas de agostadero con precipitación deficiente(11) . Lo anterior, hace necesario fortalecer las líneas de investigación y generación de estrategias para mejorar el uso y manejo de los recursos agua, suelo, planta, animal en zonas ganaderas a base de vegetación nativa de ramoneo y presencia regular de pastizal, lo cual permita promover una mayor sustentabilidad desde el punto de vista productivo, económico, social y ambiental(12) .

El estudio se llevó a cabo en un área con vegetación de matorral micrófilo y rosetófilo y pequeñas áreas de pastizal en el Municipio de Mapimí al norte del Estado de Durango, México. El área se ubica a 25° 52’ 23.65" N y 103° 43’ 41.74" O y a una altitud de 1,176 m, con un registro de precipitación promedio anual de 304 mm, temperatura máxima de 44 °C y mínima de 10.2 °C(20)

Descripción del sitio experimental

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productividad del pasto buffel (Cenchrus ciliaris L.) en suelos degradados de zonas áridas en el norte de México. Material y métodos

Ubicación geográfica

Figura 1: Localización geográfica del área de estudio en el Municipio de Mapimí del Estado de Durango, México

Según análisis físico químico de suelos, el sitio experimental presenta un suelo franco arenoso con un porcentaje de 56, 28 y 16 de arena, limo y arcilla respectivamente, con un punto de marchitez permanente (PMP) de 9.6 % y una capacidad de campo (CC) de 19.7 %. Son suelos pobres en macro y microelementos, aunque con buenos niveles de Potasio (68.4 mg·Kg 1) y Calcio (33.7 meq·L 1), esto último hace que corresponda a suelos alcalinos con un pH de 8.3 y una pendiente del 1 % (Figura 1)(21) .

Las variables fisiológicas del pasto correspondieron a: índice de clorofila, medida con uso de determinador de clorofila marca Spectrum Technologies Inc. Fieldscout CM 1000; fotosíntesis (µmol CO2 m 2 s 1); conductancia estomática; transpiración (mmol H2O m 2 s 1), medidas estas tres últimas con analizador de flujo de gases por rayos infrarrojos, modelo LI 6400XT (LI COR®, Inc. Lincoln, Nebraska, USA); eficiencia en el uso del agua, producto delcocienteentrelacantidaddeCO2 asimilado ylacantidaddeaguatranspiradaporlaplanta

Se usó un diseño experimental de bloques al azar con tres repeticiones y cuatro tratamientos: siembra de 10 kg ha 1 con semilla de pasto buffel (Ps); sin siembra de pasto y solo aplicación de 10 t ha 1 de rastrojo de maíz como cobertura vegetal sobre el suelo (Cv); la combinación de los tratamientos Ps + Cv: más el testigo (sin siembra de pasto, ni aplicación de cobertura vegetal). Cada unidad experimental tuvo una dimensión de 5x5 m. El estudio se llevó a cabo en el verano otoño de 2017, para lo cual se realizó preparación del suelo del área experimental mediante uso de rastrillo a una profundidad de 5 cm. En los tratamientos de siembra del pasto, ésta fue al voleo, procurando que la semilla quedara distribuida de manera homogénea sobre el suelo, para posteriormente, cubrirla con una ligera capa del mismo suelo mediante un segundo paso de rastrillo, de tal manera que la semilla no quedara expuesta al arrastre por el viento. En los tratamientos donde se utilizó el rastrojo de maíz seco como cobertura, se realizó inmediatamente posterior a la siembra en los tratamientos correspondientes. El experimento se estableció en suelo seco y los tratamientos se expusieron a la primera lluvia, la cual ocurrió en el mes de julio con un volumen de precipitación de 64.8 mm, lo que permitió la germinación de la semilla del pasto. La precipitación pluvial ocurrida en el área de influencia experimental, durante el período de estudio, se midió mediante una estación microclimática marca La Crosse Technology®, Modelo Heavy Weather Pro WS 2800 (USA).

Diseño experimental y de tratamientos

Variables medidas El contenido de humedad del suelo (%) se cuantificó mediante uso de tensiómetro digital Soil Tester® Modelo HB 2 (Ontario, Canadá); en tanto que las variables de la planta como el número de plantas de pasto m 2 , se midió con cuadrante de 20x20 cm contabilizando el número de plantas dentro del cuadrante; altura del pasto (cm); cobertura del pasto (%) estimada en un m2 con uso de cuadrante de 20x20 cm y uso de escala de 0 a 100 para estimar el % de cobertura del suelo por el pasto por unidad de superficie. Todas estas variables se midieron en seis diferentes fechas: 36, 52, 67, 87, 107 y 127 días después de la siembra del pasto (DDSP) y se tomaron tres mediciones como unidad de muestreo por tratamiento en cada fecha de evaluación.

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Estas variables fueron medidas una sola vez a los 107 DDSP, para lo cual se tomaron tres plantas por unidad experimental. Al final del experimento (127 DDSP), se obtuvo la biomasa seca producida del pasto (g m 2), mediante corte y secado a peso constante de toda la planta, excepto la raíz. Análisis de datos Se realizaron análisis de varianza y prueba de rango múltiple de medias Tukey (P≤0.05) con uso del paquete SAS Versión 9.0 para identificar el efecto de tratamiento. Resultados y discusión De acuerdo con los registros de precipitación en el área de estudio, el año 2017 registró una precipitación de 277.4 mm, que fue ligeramente inferior a la media anual, la cual fue de 304 mm. El período julio-septiembre fue el de mayor precipitación, con un total de 165.5 mm, querepresenta el 59.6 % del total enel año(Figura 2).Bajo estas condiciones pluviométricas, el pasto buffel prosperó adecuadamente, ya que el rango de lluvia óptimo en verano que se ha reportado para su crecimiento es de 150 a 550 mm(22) , lo cual coincide con lo reportado en el sitio de estudio. Martin et al(23) reportaron que, para un periodo de tres años, la actividad de crecimiento de esta especie se observó 15 días posteriores a una precipitación igual o superior a 20 mm; condición que ocurrió en los meses de julio y septiembre en el presente estudio. En pastizales áridos del sur de Nuevo México, se encontró que lluvias de < 20 mm en un día,nocontribuyen ahumedeceradecuadamentelapartesuperiordel suelo en0.1m(24) .

Figura 2: Comportamiento de la precipitación pluvial ocurrida durante el año de 2017 en el área de estudio. Mapimí, Durango, México

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El contenido promedio de humedad del suelo fue superior significativamente (P≤0.05) en el tratamiento siembra de pasto + cobertura del suelo con residuos de cosecha de maíz (Sp + Cv) respecto del testigo, con valores de 13.8 vs 10.6 %, respectivamente, sin diferencia estadística del primero (Sp + Cv), respecto de los otros dos tipos de cobertura por separado (Sp y Cv) (Cuadro 1).

Producto de esta condición de disponibilidad hídrica en el tratamiento Sp + Cv, el número de plantas depasto m 2,coberturadel pasto,índicedeclorofila yalturadeplantadepasto,fueron significativamente mayores (P≤0.05) con valores de 518.5 plantas m 2 , 51.23 %, 162 y 31.8 cm,respectivamente;eltestigoregistrólosvaloresmásbajosenestasvariables,sindiferencia estadística de este último con el tratamiento Sp. No hubo una respuesta consistente en los tratamientos Sp yCv al aplicarseporseparado, ya quefluctúanentrevalores estadísticamente similares al tratamiento Sp + Cv y el testigo (Cuadro 1).

*Sin siembra de pasto ni aplicación de cobertura vegetal en el suelo, solo el pasto nacido en forma natural. Sp= Siembra de 10 Kg ha 1 de semilla de pasto buffel sin aplicación de residuos de cosecha de maíz en el suelo. Cv= Aplicación de 10 t ha 1 de residuos de cosecha de maíz como cobertura vegetal sobre el suelo. Sp + Cv= Combinación de los dos últimos tratamientos antes citados. ab Cifras con las mismas letras dentro de una misma columna, son iguales (P≤0.05).

Testigo* 10.6b 172.8b 12.65c 17.1bc Sp 12.2a 358.0ab 7.11c 6.5c Cv 13.0ab 481.5ab 25.68b 22.3ab Sp + Cv 13.8a 518.5a 51.23a 31.8a

Los anteriores resultados son coincidentes con lo reportado por Cruz-Martínez et al(9) , quienes encontraron que el pasto buffel, mejora el crecimiento, contenido de clorofila y cobertura del pasto en el suelo, cuando se aplicó hidrogel a diferentes dosis como retenedores dehumedad enel suelo. Alcalá(25) ,indicaqueel desarrollo del pasto buffel, dependeen buena medida de la cantidad de agua retenida en el suelo. Por otra parte, se ha reportado que las prácticas de conservación de humedad en el suelo en sitios de agostadero, incrementa la infiltración hídrica y por lo tanto la productividad vegetal(26). En contraste, la degradación

Cuadro 1: Efecto en suelo en el crecimiento y desarrollo de pasto buffel (Cenchrus ciliaris L) con y sin uso de cobertura vegetal a base de residuos de cosecha de maíz en suelo

Tratamientos (%)enHumedadsuelo Número de plantas m 2 Cobertura del pasto (%) Altura de planta (cm)

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Contenido de humedad del suelo, crecimiento y desarrollo del pasto

física del suelo afecta negativamente el crecimiento y rendimiento de los cultivos agrícolas, como consecuencia de limitada profundidad de raíz, baja reserva de humedad en suelo ybajo contenido de nutrientes disponibles, lo cual afecta negativamente el contenido de carbono orgánico, nitrógeno, fósforo y potasio y pH en el suelo(27) . Indicadores fisiológicos y productividad de biomasa del pasto

El tratamiento Sp + Cv, destacó por su mayor índice de clorofila con respecto al testigo, lo que se reflejaría en una adecuada actividad fotosintética(28). Pezeshki(29) yCarter y Knnap(30) , identificaron que una degradación de clorofila por cualquier factor de estrés repercute en la reducción de la capacidad fotosintética de la hoja, pues limita el proceso fotoquímico en la absorción de la radiación. El contenido de clorofila y la producción de biomasa fueron significativamente mayores (P≤ 0.05) en el tratamiento donde se combinó la siembra 10 kg ha 1 de pasto y aplicación de 10 t ha 1 de residuos de cosecha de maíz como cobertura del suelo (Sp + Cv), respecto del resto de los tratamientos, con valores de 162.0 y 167.8 g m 2 , respectivamente, en comparación con el testigo que registró valores de 18.9 µmol m 2s 1, 105.7 y 54.4 g m 2. Lo anterior, representa un incremento del 12.1, 53.2 y 208.4 % de incremento entre estas variables, respectivamente, lo cual sugiere que la siembra del pasto requiere ser complementada con la incorporación de una cobertura en el suelo, que en este estudio fue los residuos de cosecha de maíz o bien algún otro tipo de retenedor de la humedad edáfica, como lo reportaron diferentes autores(12,17,28) La conductancia estomática, transpiración y la eficiencia en el uso del agua, no fueron afectadas por los tratamientos aplicados en este estudio (Cuadro 2).

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Cuadro 2: Indicadores fisiológicos y productividad de biomasa de pasto buffel (Cenchrus ciliaris L) en diferentes tratamientos de siembra de pasto y uso de residuos de cosecha de maíz como cobertura vegetal en el suelo

En una proyección de la producción de biomasa seca en g m 2, se tiene que el rendimiento por hectárea es equivalente a 1.6 t ha 1 en el mejor tratamiento (Sp + Cv), con respecto al testigo que produjo 0.54 t ha 1, 208.4 % más del primero, con respecto del segundo y un promedio general de 0.89 t ha 1 entre todos los tratamientos. Por lo anterior, esta tecnología en términos de productividad también es de perspectiva, debido a la baja bioproductividad de estas áreas.

Tratam. Fotosíntesis (µmol m 2s 1) estomáticaConductancia (mmolTranspiraciónH 2O2 m 2s 1) EUA clorofiladeÍndice (gsecaMateriam 2)

Los resultados de los Cuadros 1 y 2, muestran que a una menor humedad en el suelo correspondió una disminución significativa (P≤0.05) de la actividad fotosintética, al menos en el tratamiento Sp + Cv, con respecto del testigo. Lo anterior, coincide con lo reportado por Tezara et al(31) , quienes indican que la presencia de humedad en el suelo favorece la fotosíntesisdelaplanta,entantoqueeldéficithídricoladisminuye.Conrespectoal resultado positivo del índice de clorofila en función de un mayor contenido de humedad en el suelo, es contrario a lo reportado por Meléndez et al(32) y Trujillo et al(33) , quienes observaron que el contenido de clorofila aumenta en suelos con bajos gradientes de humedad y disminuye en suelos conaltos gradientes dehumedad ensuelo.Encambio,Aguilar yPeña(34) , enunestudio realizado en Opuntia ficus indica, reportaron que las plantas bajo sequía redujeron significativamente la concentración de clorofila, lo cual es congruente con lo encontrado en este estudio. Los anteriores resultados contrastantes de respuesta al estrés hídrico en el contenido de clorofila podrían estar relacionado a la naturaleza genética de los materiales vegetales utilizados, como el nopal, y las propias condiciones ecológicas en que fueron

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Testigo* 18.9ab 0.156ª 2.75a 6.9a 105.7b 54.4c Sp 14.1b 0.111a 2.16a 7.1a 75.1c 53.3c Cv 20.1ab 0.176a 2.95a 7.0a 146.4a 102.7b Sp + Cv 21.2a 0.138a 2.53a 8.4a 162.0a 167.8a Tratam.= Tratamientos. EUA= Eficiencia en el uso del agua. *Sin siembra de pasto ni aplicación de cobertura vegetal en el suelo, solo el pasto nacido en forma natural. Sp= Siembra de 10 Kg ha 1 de semilla de pasto buffel sin aplicación de residuos de cosecha de maíz en el suelo. Cv= Aplicación de 10 t ha 1 de residuos de cosecha de maíz como cobertura vegetal sobre el suelo. Sp + Cv= Combinación de los dos últimos tratamientos antes citados. abc Cifras con las mismas letras dentro de una misma columna, son iguales (P≤0.05).

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Conclusiones e implicaciones

Literatura citada:

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):866 878 875 realizados los diferentes estudios(35) . Adicionalmente, Cabrera(36) señala que la actividad fisiológica como la fotosíntesis, conductancia y transpiración del pasto buffel, dependen de las fluctuaciones del estado del tiempo propias de cada año.

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El uso de cobertura vegetal con residuos de cosecha de maíz en combinación con siembra de pasto (Cenchrus ciliaris L.), fue el tratamiento de mejor efecto en el contenido de humedad del suelo, lo cual favoreció el crecimiento y desarrollo de la planta de pasto, con un mejor número de plantas por unidad de superficie, una mayor cobertura vegetal, mayor índice de clorofila y una mayor producción de materia seca. No obstante, estos mismos tratamientos, pero aplicados por separado, mostraron un comportamiento inconsistente, con respuesta similar a la de la combinación de ambas prácticas, pero ésta diferenciada de la respuesta del testigo. La fisiología de la planta de pasto en términos de fotosíntesis, conductancia estomática, transpiración y uso eficiente del agua, no mostraron efecto por las prácticas de cobertura vegetal probadas en este estudio

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Fidel Ávila Ramos a Lizeth Paula Boyso Mancera a Mercedes Borja Bravo b* Venancio Cuevas Reyes c Blanca Isabel Sánchez Toledano d aUniversidaddeGuanajuato.DepartamentodeVeterinaria yZootecnia.Guanajuato,México. b Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Campo Experimental Pabellón, Km. 32.5 carretera Aguascalientes Zacatecas, Pabellón de Arteaga, Aguascalientes, México. c INIFAP. Campo Experimental Valle de México. Estado de México, México. d INIFAP. Campo Experimental Zacatecas. Zacatecas, México. *Autor de correspondencia: borja.mercedes@inifap.gob.mx

Resumen: México es un país productor de miel, paradójicamente, su consumo per cápita es bajo comparado con los países europeos El objetivo fue realizar una tipología a consumidores de miel en México con nivel educativo mínimo de licenciatura en edades de 20 a 60 años y determinarsuscaracterísticassocioeconómicas yaspectosquemotivanelconsumo.Seaplicó un cuestionario a una muestra de 1,003 consumidores de miel que cumplieran con las condiciones de edad y nivel escolar. La información se analizó mediante análisis de conglomerados y discriminante. Se identificaron tres tipos de consumidores: 1) consumidores educados con ingresos promedio (34.4 %), fueron los que consumen miel frecuentemente, tienen un amplio conocimiento sobre los subproductos de la apicultura y

Tipología de consumidores de miel con educación universitaria en México

879 https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.6005Artículo

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):879 893 880 propiedades de la miel, prefieren comprar el producto con los apicultores; 2) consumidores altamente educados con ingresos altos (25.8 %), en su mayoría tienen posgrado y reciben ingresos mayores a $5,000 semanales, fueron personas en edad madura y con consumo moderado de miel, una tercera parte de este grupo solo conocen la miel, tienen conocimiento de sus propiedades y cualidades, les es indiferente el lugar de compra; y 3) consumidores educados con ingreso bajo (39.8 %), agrupó a consumidores jóvenes que solo tienen nivel de licenciatura, su consumo es moderado, prefieren comprar el producto en mercados. Los grupos de consumidores conformados brindan información sobre un segmento del mercado de la miel en México, es necesario continuar realizando investigaciones sobre temas referentes a consumo y preferencia de los consumidores de miel en México.

La miel es el principal producto obtenidode la apicultura; se define como unasustancia dulce elaborada por las abejas a partir del néctar de las flores, el cual recogen, combinan con sustancias específicas, transforman y almacenan para servir como alimento energético(1). En el 2019, México produjo 61.9 mil toneladas de miel y durante 2010-2019, la tasa de crecimiento media anual fue de 1.2 %(2). En 2019, el 43.4 % de la producción se destinó a Alemania yEstados Unidos, yMéxico se posicionó entre los primeros países exportadores(3) .

En la actualidad, existe una tendencia en los consumidores a adquirir productos alimenticios con atributos generales (sabor, precio, inocuidad, orgánicos y certificados) y subjetivos relacionados a cuestiones medioambientales, sociales y éticos; además, deben promover la salud, el bienestar y reducir el riesgo a desarrollar enfermedades(4,5) .

La miel es un producto apreciado por sus propiedades y beneficios para la salud, como endulzante y remedio natural; contiene carbohidratos, agua, proteínas, vitaminas, minerales y compuestos fenólicos. En consecuencia, su ingesta se asocia a una mejor capacidad antioxidante, modulación del sistema inmunológico, actividades antimicrobianas, influencia en los valores de los lípidos, regulación de las respuestas glucémicas, entre otros(5) . Lo anterior, ha contribuido a la tendencia creciente en el consumo mundial, que durante 2008 a 2018 aumento 5.3 % y en 2018 contabilizó un consumo de 2.55 millones de toneladas(6) .

Introducción

Palabras Clave: Consumo de miel, Características socioeconómicas, Conglomerados. Recibido: Aceptado:11/06/202107/03/2022

Tamaño de muestra El tipo de investigación fue exploratorio y la información se obtuvo mediante una encuesta estructurada. El muestreo fue dirigido a la población mexicana consumidora de miel con estudios universitarios, entre 20 a 60 años de edad. El tamaño de muestra se obtuvo mediante la fórmula de muestreo aleatorio simple para poblaciones finitas(21,22):

Estudios realizados en Croacia, Rumania, Italia, Serbia y Brasil(13 16) señalan que el nivel educativo del consumidor de miel es relevante e influye en la decisión de compra, porque la persona puede tener mayor conocimiento sobre las cualidades del producto. Este aspecto debe ser considerado para México, donde los estudios realizados versan en torno a la cadena productiva, comercialización(17,18) ypreferencias de los consumidores a nivel regional(19). Sin embargo, es limitada la información sobre la identificación de los perfiles y tipos de consumidores para segmentos de mercado, aun cuando este tipo de información contribuye al entendimiento de cómo se toman las decisiones sobre el consumo, revelan información para las cadenas agroalimentarias y proporciona elementos a productores e industriales para la agregación de valor(16,20) . Conocer los tipos de consumidores sustenta el diseño de estrategias de mercado que posicionen el producto en el mercado y motiven su consumo. Por lo anterior, el objetivo de este trabajo fue realizar una tipología a consumidores de miel en México con nivel educativo mínimo de licenciatura en edades de 20 a 60 años y determinar sus características socioeconómicas y aspectos que motivan el consumo.

A diferencia, en México el consumo de miel ha disminuido; durante 2017 2019, se registró un consumo nacional aparente de 22.3 mil toneladas(2,3). A partir de 2010 la tendencia en el consumo fue a la baja, con una tasa de crecimiento medio anual de 2.8 %, hasta 2019. Aun cuandoelpaís esdelosprincipalesproductoresmundiales,lapoblaciónmexicananomuestra una cultura sobre el consumo de miel y se refleja en el consumo per cápita de 170 g, muy por debajo de algunos países europeos que sobrepasa los 1,000 gr por persona al año(6) Existen estudios que han determinado los factores que influyen en el consumo de miel, entre ellos los sociodemográficos como la edad, ocupación y educación(7,8,9) Otros factores que influyen fueron el color, sabor, variedad y precio(9,10) En otro estudio se mencionó que el consumo está influenciado por el nivel de ingreso de los hogares yla decisión de compra está determinada por el conocimiento de los consumidores sobre el valor de la miel(11) Atributos como las propiedades terapéuticas han tomado importancia en la decisión de compra y se valora al producto como tradicional, saludable y por su uso en la medicina alternativa(5,12) .

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�� = ��2�� (�� 1)��2 ��2��

Material y métodos

Instrumento utilizado y fuentes de información

La información se recopiló a través de un cuestionario de 15 preguntas sobre edad, genero, escolaridad, tamaño de la ciudad donde vivía, ingreso semanal, consumo mensual de miel, hábitos en el consumo de miel, lugar de compra, conocimiento del consumidor sobre propiedades y usos y subproductos de la miel. Las preguntas fueron de tipo cerrado con respuestas dicotómicas, múltiples y de escala(24) .

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Dónde n fue el tamaño de muestra; N representa la población igual a 57.34 millones de habitantes, población entre 20 a 60 años de edad según el Censo de Población y Vivienda (INEGI)(23); Z fue nivel de confianza de 90 %; e el error de 4.1 %; P fue la probabilidad de 50 % que la muestra sea representativa, y q la probabilidad de que la muestra no sea representativa (q=1 p). El tamaño de la muestra estimado fue de 990 encuestas, pero en la práctica se realizaron 1003.

La tipología de consumidores de miel se realizó mediante técnicas multivariadas, primero se aplicó un análisis de conglomerados (AC) jerárquico y de K medias. El AC jerárquico se basó en el método de agrupamiento de Ward y se utilizó para identificar el número de grupos de forma gráfica y mediante el criterio de Mojena (��+��); donde �� es la media de las distancias eucledianas, sα es la desviación estándar de las distancias y k una constante(25)

El diseño de la encuesta se realizó en el servidor Apps Google a través de Drive®, donde primero se estableció el nombre de la encuesta y se procedió a describir cada una de las preguntas elaboradas con sus respectivas respuestas. Posteriormente, se generó el vínculo que indica la abreviatura de la URL. Previamente a la aplicación se efectuaron pruebas piloto para asegurar la claridad de las preguntas y minimizar errores (n = 10). Una vez validada, la encuesta fue aplicada vía internet, socializando el vínculo en redes sociales. Con la información obtenida se elaboró una base de datos en hojas de cálculo de Excel 2016.

Análisis estadístico

Posteriormente, el análisis se complementó con el de K medias para una mejor identificación de los grupos. Para comprobar y validar los resultados obtenidos en el AC de K medias se evaluó la clasificación y asignación de cada individuo al grupo formado con un análisis discriminante (AD)(22,26); donde se determinaron las variables independientes que más discriminaron a los grupos yse verificó que la conformación de grupos del AC fuera robusta. En el AD se utilizó el método de selección de variables por pasos (stepwise). Para seleccionar las variables, se utilizó el estadístico de Wilk´s Lambda, que para su interpretación se considera que, si su valor es cercano a cero, la variabilidad total será debida a las diferencias entre grupos y, por

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):879 893 883 lo tanto, el conjunto de variables correspondiente discriminará los grupos. Si su valor fuera próximo a 1 los grupos estarán mezclados y el conjunto de variables independientes no será adecuado para construir las funciones discriminantes(27,28) El análisis estadístico de los datos se realizó con el software SPSS 27.0 para Windows(29) y Minitab 18.1. Resultados Resultados estadísticos

El AC jerárquico permitió identificar de forma gráfica tres tipos de consumidores de miel (Figura 1), así mismo este resultado se corroboró al estimar el Criterio de Mojena, donde �� ̃ = 2.68, ��= 1.25 y �� =0.54, lo que dio como resultado 3.35 El número de conglomerados identificado en el AC jerárquico fue utilizado para el AC de K medias. Figura 1: Dendograma de consumidores de miel con estudios universitarios en México Los grupos de consumidores de miel conformados se analizaron mediante el análisis discriminante para comprobar la bondad de la clasificación Con el análisis se determinó que el 97.5 % de los encuestados fueron clasificados de forma correcta y, por lo tanto, la clasificación en tres clústeres fue válida. De igual manera, el estadístico Wilk´s Lamda de 0.115, valor cercano a cero, significa que los grupos formados fueron estadísticamente diferentes (Cuadro 1) 8754 381 94 690 668 87 968 601 646 156 915 604 166 696 84 274 12 779 864 27 875 803 26 844 738 89 733 8684 676 691 238 89 92 918 198 66 300 986 679 90 431 16 907 14 73 7875 559 23 94 525 816 49 629 80 756 867 619 62 758 592 949 71 779 74 307 72 697 665 19 98 829 918 897 99 136 719 576 10 87 888 773 782 672 95 871 895 68 73 37 376 259 897 730 521 19 305 636 39 171 62 657 559 88 802 8404 872 200 947 339 09 68 31 467 249 552 374 844 271 606 573 436 422 383 415 274 173 941 110 539 866 510 676 42 681 55 399 648 278 104 814 467 387 141 35 2 197 9001 244 703 648 512 3168 929 96 756 73 118 26 376 387 273 269 22 755 526 119 881 566 392 246 444 198 594 479 367 077 10 552 287 356 108 856 165 388 319 385 54 425 516 328 70 551 210 935 168 174 33 137 651 132 61 0 510 614 280 633 474 248 909 445 80 943 127 97 455 410 487 154 29 44 173 465 850 894 60 12 163 000 545 454 346 382 326 53 247 3279 62 455 371 368 947 7 190 6697 950 939 824 56 95 344 916 791 008 26 627 13 944 988 105 93 806 514 64 438 284 4799 31 94 603 962 823 977 848 54 43 994 163 938 402 800 24 770 69714 2 85 784 60 587 497 655 799 880 450 468 989 25 834 893 257 151 67 498 301 132 250 589 291 200 128 723 401 495 733 315 945 400 611 320 97 83 81 585 52 7 73 695 457 84 112 01 276 140 436 15 64 252 118 237 139 385 354 202 183 412 275 748 330 556 36 557 365 507 304 494 478 140 511 44976 95 147 59 867 678 361 720 005 84 5883 498 32 695 441 996 993 682 95 281 949 270 321 713 44 963 39 443 570 356 152 399 372 669 321 163 426 9375 607 294 325 480 309 578 221 708 291 138 283 76 828 783 958 687 264 828 687 871 455 89 652 970 861 886 978 872 389 67 285 49 191 2003 799 445 222 23 527 863 141 508 460 15 894 462 341 130 28 480 113 471 186 45 26 581 417 557 136 273 94 441 365 95 115 932 212 657 123 525 405 304 992 613 64 383 14 9681 34 348 734 643 95 90 753 638 776 284 282 460 51 259 91 781 128 397 131 217 205 57 01 413 937 38 466 547 455 16 147 63 289 66 11 63 975 64 76 148 584 143 255 87 753 327 284 913 332 110 91 76 717 447 21 294 1452 524 325 73 322 570 133 081 99 557 61 786 224 993 608 78 620 535 223 111 192 418 106 63 30 384 16690 52 422 826 958 730 62 45 38 224 102 552 609 44 08 725 627 517 436 720 312 249 265 1320 121 96 594 478 954 999 380 04 777 200 562 394 10 51 920 148 963 220 56 168 967 83 952 40 79 98 943 72 881 805 664 192 889 460 34 305 503 6175 113 770 642 681 760 62 245 97 367 83 292 53 489 223 58 836 632 85 61 402 33 842 344 221 85 82 454 67 977 828 791 445 273 192 435 258 150 63 416 448 14 702 09 958 769 84 843 26 81 640 682 179 21 790 51 96 156 129 306 675 131 695 47 819 69 713 789 573 95 575 550 170 51 39 342 260 259 468 776 611 19 610 935 358 296 91 801 845 912 985 822 06 879 09 878 730 69 82 817 61 753 96

885 751 960 796 868 211 67 814 675 139 762 812 748 890 825 708 865 735 88 67 733 252 588 707 577 284 931 835 329 73 657 690 37 99 362 37 564 582 364 365 105 782 536 972 417 942 395 106 98 566 39 186 9002 564 569 31 4 289 317 58 61 760 693 754 66 453 572 571 24 831 30 261 26 56 993 342 76 24 15 846 039 32 597 34 241 62 544 490 317 79 31 688 42 485 124 798 740 339 88 171 59 598 573 227 175 534 218 143 840 626 649 30 255 391 67 103 400 279 295 64 805 87 516 32 453 192 661 22 476 338 28696 489 302 779 444 318 22 645 84 770 525 757 910 75 533 77 42 103 458 76 129 642 507 08 671 693 15 449 307 591 330 7398 249 236 610 65 288 507 400 953 62 528 486 793 270 142 733 561 775 314 27 498 260 174 149 669 324 466 359 812 699 326 674 363 97 23 172 985 33 93 909 111 2077 1 1144.481716.71572.240.00 Observaciones D i s t a n c i a Dendrograma Enlace de Ward, Distancia euclediana cuadrada

Una vez definidos los tipos de consumidores se caracterizaron a partir de las variables incluidas en el análisis (Cuadros 3 y 4) y se determinaron las particularidades de cada uno. El nombre asignado a cada grupo fue considerando el nivel educativo e ingreso semanal.

Grupo 1: Consumidores educados con ingreso promedio Este grupo se conformó por 345 consumidores (34.4 %) de los cuales el 64.6 % fueron mujeres y el resto hombres. La mayoría de las personas de este grupo fueron mujeres de 26 a 40 años y adultas de 41 a 60 años y poco más de la mitad cuenta con estudios de postgrado. Con respecto al ingreso la población se concentró en las categorías medias (más de $3,000 semanales) y viven en ciudades grandes (Cuadro 3). Se identificó que fueron los

Caracterización de los tipos de consumidores de miel

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):879 893 884 Cuadro 1: Estadísticos multivariados Estadístico Valor Valor de dedistribuciónlaFisher Grados de libertad numeradordel Grados de libertad denominadordel calculadomayorProbabilidaddeF Wilk´s Lambda 0.115 255.14 12 1990 <0.000

De acuerdo con los valores obtenidos Wilk´s Lamda y el estadístico F, seis de las nueve variables (ingresos semanales, edad, consumo mensual, motivación al consumo, subproductos ylugar de compra) contribuyeron a la discriminación de grupos por su nivel de P>0.05 y valor de F mayor a 3.8. Las variables que no contribuyeron en la separación de grupos fueron género, forma de consumo y tamaño de la ciudad (Cuadro 2).

Cuadro 2: Prueba de media entre los grupos diferenciados Variable Wilk´s de Lambda F Significancia Género 0.994 3.242 0.059 Edad 0.695 219.515 0.000 Ingresos semanales 0.321 1058.353 0.000 Tamaño de la ciudad 0.999 0.610 0.543 Consumo mensual 0.716 198.139 0.000 Forma de consumo 0.991 4.471 0.062 Lugar de compra 0.908 50.893 0.000 Subproductos 0.920 43.663 0.000 Motivación de consumo 0.791 132.168 0.000

Cuadro 3: Características socioeconómicas y demográficas de los tipos de consumidores de miel (%) Variables Grupo 1 (n=345) Grupo 2 (n=259) Grupo 3 (n=399) 35.4 40.2 30.6 Mujeres 64.6 59.8 69.4 DeEdad20 a 25 años 4.9 6.6 56.4 de 26 a 40 años 47.8 59.1 33.8 de 41 a 60 años 47.2 34.4 9.8 LicenciaturaEscolaridad 46.4 37.8 81.2 Posgrado 53.6 62.2 18.8 Ingresos semanales Menos de 1,500 3.2 0.0 54.9 De 1,500 a 3,000 26.1 0.0 44.6 De 3,000 a 5,000 32.2 31.7 0.5 Más de 5,000 38.6 68.3 0.0 Tamaño de la ciudad Más de 100,000 59.4 59.1 55.4 De 30,000 100,000 20.3 20.1 22.3 De 10,000 a 30,000 9.6 10.4 10.0 Menos de 10,000 10.7 10.4 12.3

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):879 893 885 consumidores más frecuentes de miel como endulzante o remedio casero. La miel la adquieren directamente del apicultor, conocen más sobre los derivados de la colmena y sus motivos de compra están relacionados con las propiedades naturales de la miel (Cuadro 4).

HombresGénero

Miel, polen, jalea real 23.5 29.3 30.3 Miel, polen, jalea real, apitoxina 68.4 39.4 43.1

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):879 893 886 Cuadro 4: Características en el consumo de miel por tipo de consumidor (%)

El segundo grupo se integró con 259 consumidores, 25.8 % de los encuestados. Este grupo se compone en su mayoría por consumidores en edad madura entre 26 a 40 años de edad, ubicadas en grandes ciudades. Este grupo se caracterizó por tener el mayor grado escolar e ingresos altos (Cuadro 3). Mostraron tener un consumo bajo de miel y les es indiferente donde comprarla, la motivación que tienen para adquirirla se asocia con la idea de consumir un producto natural y saludable, pero además lo hacen por ser una costumbre familiar.

Tienda de autoservicio 12.2 23.6 8.3 Apicultor 67.8 32.0 39.1 Subproductos de la apicultura que conoce Miel 8.1 31.3 26.6

Grupo 1 (n=345) Grupo 2 (n=259) Grupo 3 (n=399) Consumo mensual 10 g 0.9 31.7 27.6 50 g 11.9 32.0 33.8 100 g 39.1 29.7 27.3 500 g 48.1 6.6 11.3

Grupo 2: Consumidores altamente educados con ingresos altos

¿Por qué consume miel? Por sus propiedades 63.8 14.7 23.6 Es un producto natural 25.8 32.4 34.6 Es un producto saludable 9.9 35.5 24.3 Por costumbre familiar 0.6 17.4 17.5

El grupo tres se formó con 399 consumidores que correspondió al 39.8 % de la muestra. Los integrantes fueron personas jóvenes con estudios de licenciatura e ingresos semanales

Grupo 3: Consumidores educados con ingresos menores

Sustituto de azúcar 71.0 65.6 61.7 Remedio casero 25.5 32.0 32.1 En cosméticos 3.5 2.3 6.2 ¿Dónde la compra? Mercado 20.0 44.4 52.6

¿Cómo consume la miel?

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):879 893 887 menores a $3,000. Mostraron tener un consumo bajo de miel y la utilizan como sustituto de azúcar. Este tipo de consumidores tuvo preferencia por comprar el producto en mercados y directamente con apicultores, tienen conocimiento de los productos derivados de la colmena y sus motivaciones de compra están determinados porque se trata de un producto con propiedades, natural, saludable y por costumbre familiar. Discusión Los resultados obtenidos en la caracterización fueron similares a los encontrados en un análisis comparativo realizado sobre el consumo de miel en Rumanía, Italia y Serbia, donde se mencionó que el nivel educativo y la cantidad de ingresos intervienen en el comportamiento de los consumidores de miel en esos países(13) . En diversos estudios sobre miel se menciona que los factores sociodemográficos que influyen positivamente en el consumo fueron la edad, genero, nivel educativo y el ingreso de las personas(30,31). Esta misma condición se reflejó en este análisis, donde la principal variable que segmentó a la población estudiada por tipo de consumidores fue el ingreso. En otros países europeos consideran la miel como un producto costoso en comparación con otros endulzantes, por lo que su adquisición está condicionada a los ingresos del consumidor(5,9,14), esta explicación describe la condición de los consumidores mexicanos.

Una segunda variable que influyó en la diferenciación de los grupos fue la edad; si bien se consideró una muestra en edades de entre 20 a 60 años, la diferencia entre los grupos por rangos de edades fue notoria; en el primer grupo no se observó un rango predominante; sin embargo, el grupo 2 se integró por personas maduras y el grupo 3 por los más jóvenes. Se asume que las generaciones de mayor edad consumen miel con más frecuencia que los consumidores de menor edad(30,32,33) , estas características del consumo fueron coincidentes con los consumidores mexicanos entrevistados ya que la población adulta del grupo 1 fueron los que más consumen y los jóvenes del grupo 3 los que menos consumen. Por otra parte, se ha identificado en otras partes del mundo una tendencia mayor de consumo de miel en mujeres(9) yque este consumo tiende a incrementar cuando se trata del cuidado de la salud, tanto en prevención y tratamiento de enfermedades(34,35,36). Al respecto se encontró que la mayoría de la población entrevistada también fueron mujeres y consumen miel.

Aunado a lo anterior, el consumo de miel de los grupos 1 y 3 se relaciona directamente con la edad, nivel educativo, genero e ingresos de los consumidores. Sin embargo, los consumidores del grupo 2 no cumplen estas condiciones, ya que se trata de personas altamente educadas, con ingresos altos, en edad madura y un consumo bajo. Este comportamiento puede obedecer a diversos factores, por ejemplo, en Eslovaquia y

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Una diferencia que se vislumbró entre grupos fue el consumo por tradición familiar, principalmente en el grupo 2 y 3. En un estudio a jóvenes polacos(37) se mencionó que este tipo de población consume miel por tradición familiar y los hábitos alimenticios aprendidos de sus familias; esta misma situación ocurre con los consumidores jóvenes mexicanos, quienes preservan sus hábitos alimenticios hasta su edad adulta.

Los consumidores más frecuentes que fueron los del Grupo 1 mostraron tener un mayor conocimiento sobre los subproductos de la colmena y compran la miel directamente con apicultores, este resultado coincidió con el comportamiento de los consumidores en Croacia donde el 75 % de ellos compra miel directamente con los productores(15). No obstante, el lugar de compra de la miel proporciona información importante sobre el consumidor y la comercialización del producto. El adquirirla directamente con el apicultor indica que los consumidores vinculan los alimentos a un concepto de bienes o servicios naturales producidos porempresas enzonas rurales, conuna identidadsocioeconómicaestablecida que tienden a preferir(38) Por otro lado, se confirma el predominio de los apicultores como principales puntos de venta que mantienen una cuota de mercado importante en los consumidores frecuentes, además de señalar que la miel se comercializa sin marca y etiqueta, que son aspectos extrínsecos de la calidad y son poco relevantes para los consumidores. Al respecto Arvanitoyannis and Kristallis(14) señalaronqueestos consumidores son tradicionales y la calidad la adquieren a través de criterios basados en la experiencia y de una relación personal entre consumidor y apicultor.

Rumanía(34), el tamaño de la familia yla frecuencia en el consumo de miel durante la infancia son determinantes en el perfil del consumidor. Con respecto a la motivación para consumir miel, se observó que en los tres grupos se aprecian las propiedades del producto, su origen natural y lo conciben como un producto saludable estos resultados fueron similares a los reportados en estudios realizados en países europeos(5,9) , donde mencionan que la percepción que tienen los consumidores sobre la miel suele ser más importantes en la decisión de compra que el precio que puede tener en el mercado. La percepción sobre la miel se ha desarrollado en los últimos años y fue producto de un mayor conocimiento de los consumidores sobre sus propiedades y aportaciones a la salud humana, por lo que ahora se le reconoce como un edulcorante natural, alimento saludable y se tiene información sobre las numerosas propiedades terapéuticas que posee(5) Aunado a lo anterior, se asume que el nivel educativo de la muestra influyó en la percepción de los consumidores encuestados, ya que como mencionaron Lucchese y Gerber(16) a un mayor nivel escolar, el discurso de los beneficios de la miel está orientado a lo nutricional, asociado a las ventajas de consumir vitaminas, nutrientes y las cualidades medicinales, que contribuyen a tener una buena salud y mejor calidad de vida.

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La tipología obtenida mostró las diferencias que existen entre los consumidores de miel con estudios universitarios en un rango de edad de 20 a 60 años en México. Este tipo de consumidores se agrupan en tres grupos, el primero se trata de los consumidores educados con un ingreso promedio y se diferenciaron de los demás por consumir miel de forma frecuente, tienen un amplio conocimiento sobre los subproductos de la apicultura y propiedades, prefieren comprar el producto directamente con los apicultores. Un segundo grupo es el conformado por los consumidores altamente educados al tener en su mayoría posgrado y recibir ingresos altos, se trata de personas en edad madura y con un consumo moderado de miel, aun cuando tienen conocimiento de las propiedades y cualidades del producto. Una tercera parte de este grupo solo conocen la miel y ningún otro subproducto y les es indiferente el lugar de compra. El grupo 3 de los consumidores educados con ingresos bajos, agrupa a los consumidores jóvenes que solo tienen nivel educativo de licenciatura, su consumo es moderado y prefieren comprar el producto en mercados. El grupo 1 fueron los

Por su parte, el grupo 3 mostró una mayor tendencia a comprar la miel en mercados y en menor porcentaje con apicultores; mientras que, para el Grupo 2 no se observó un lugar de preferencia para realizar la compra, lo que denota que este tipo de consumidores no basa sus criterios de decisión en este aspecto. La clasificación realizada en este estudio consideró solo un segmento del mercado de la miel, representado por consumidores con educación universitaria entre 20 a 60 años de edad. Estas particularidades del estudio se consideraron pertinentes debido a que para el caso de México no existen estudios enfocados a segmentos de mercado específicos, además de que al realizar la encuesta “on line”, el nivel de participación de este segmento de la población se ha observado que es mayor, como lo indican estudios realizados en Rumania(14) y Croacia(15) que resaltan la mayor participación de consumidores con nivel educativo alto en la contestación de encuestas por internet. Aun cuando en otros países se han realizado numerosos estudios sobre perfiles y tipos de consumidores de miel(13,15,30), en México este ha sido un tema poco explorado. La importancia de este tipo de estudios se remarca por la forma en que permite a los productores orientar su producto y promover una mejor comercialización del mismo. Una de las limitantes de esta investigación fue que no se incluyeron variables sobre gustos y preferencias, percepción del consumidor en la calidad, tipos de miel y características extrínsecas que son apreciados en otros países(39). Los resultados obtenidos representan un primer acercamiento a los tipos de consumidores de miel para el caso de México. Así mismo, es importante realizar este tipo de análisis para otros segmentos de mercado que permita identificar las oportunidades para el incremento del consumo nacional de miel.

Conclusiones e implicaciones

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Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):879 893 890 consumidores más frecuentes de miel y receptivos y, por ende, consumidores potenciales. Por tanto, es necesario definir estrategias de promoción del producto para informar los aspectos positivos ycurativos de la miel yasí reforzar su conocimiento ydecisión de compra. La estrategia para los consumidores del grupo 2 y 3 debe enfocarse a dar a conocer la apicultura como una actividad sustentable, mostrar los diferentes productos derivados de la miel y los beneficios de cada subproducto. Los productores locales de miel deben ser conscientes de que la reactivación del sector apícola en México podría lograrse a través de la promoción del consumo interno. Si bien, los resultados obtenidos en esta investigación no son definitivos, los hallazgos podrían tener repercusiones sobre los productores y comercializadores, con el fin de potencializar el consumo de miel en México a través de estrategias de mercadeo efectivas para cada perfil de consumidor. Se recomienda que se estudien otros segmentos del mercado, se profundice en el análisis de las preferencias de consumo yla influencia de los aspectos motivacionales ysubjetivos en el consumo de la miel en México. Literatura citada: 1. Crane E. A book of honey. USA:Oxford Univ Press; 1980

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Transmisión vertical y espacial de precios en el mercado mexicano e internacional de ganado vacuno José Luis Jaramillo Villanueva a* a Colegio de Postgraduados. Boulevard Forjadores de Puebla # 205, Santiago Momoxpan. 72760, Mpio. San Pedro Cholula, Puebla, México. *Autor de correspondencia: jaramillo@colpos.mx Resumen: Del año 2000 al 2019, el subsector bovino mexicano ha sufrido importantes cambios estructurales; el más importante fue la concentración de las etapas tanto de producción como de comercialización En 2019, la Comisión Federal de Competencia Económica reveló que, los ingresos de los hogares mexicanos disminuyeron entre 16 y 31 % por la falta de eficiencia del mercado. En el caso de la carne, la reducción puede llegar al 98 %. En este contexto, el objetivo de este estudio fue examinar el grado de transmisión espacial de precios entre los precios nacionales e internacionales del ganado vivo y la transmisión vertical entre los precios del ganado vivo y los de la carne en canal para evaluar la eficiencia del mercado. El enfoque econométrico consiste en la estimación de un modelo de corrección del vector de error, utilizando los precios reales mensuales de la carne de vacuno, para el período 1990 2019. Los resultados de esta investigación proporcionan información a los responsables de la toma de decisiones y a las partes interesadas de este sector: comprenden la transmisión unidireccional de los precios internacionales de la carne de vacuno a los precios nacionales de la carne de vacuno y del precio de la explotación al precio del procesador. También apuntan a la existencia de una transmisión asimétrica de los precios, que está relacionada con el aumento o la disminución de los precios del ganado vacuno. Los resultados indican que existe una relación de co integración única a largo plazo entre los precios internacionales y los del agricultor, y entre el precio del procesador y el del agricultor. La dirección de la transmisión de los precios tiende a ir de los productores a los procesadores y del precio internacional al precio del agricultor. Cuando el precio internacional aumenta, la velocidad

894 https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.5839Artículo

Introducción La industria ganadera y bovina en México

Aceptado: 01/06/2022

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):894 909 895 de ajuste tiende a ser significativamente más lenta; ocurre lo contrario cuando el precio internacional disminuye, lo que da como resultado una tasa de ajuste significativamente más rápida. Palabras clave: Transmisión asimétrica, Precios carne, Modelo de corrección, Vector de Recibidoerror.: 06/11/2020

En México, de 1990 a 2019, la industria del ganado vacuno y de la carne de vacuno han experimentado una importante consolidación, ya que, desde el año 2000, tanto el ganado vacunocomo elempaquetadodecarnedevacunosehanreorganizadorápidamenteenplantas de mayor tamaño y en menor número. El resultado de estos procesos es una industria ganadera y vacuna altamente concentrada. Así, Sukarne® es la mayor empresa procesadora de carne de res en México y ha dominado el crecimiento de las exportaciones de carne de res de 2010 a 2019. SuKarne® es la sexta empresa empacadora de carne de res en América del Norte; representa el 74% del total de las exportaciones de carne de res mexicana(5). Sin embargo, la Comisión Federal de Competencia Económica(6) reveló que los hogares mexicanos pierden entre el 16 y el 31 % de sus ingresos. La rápida concentración de la industria de la carne de vacuno genera presión sobre las pequeñas empresas procesadoras, el gobierno y los consumidores, ya que los precios de la carne de vacuno al menudeo crecieron a un ritmo del 4.99% entre 2009 y 2018. Sin embargo, los precios de los agricultores aumentaron a un TBA del 2.43 %, calculada con base en datos del USDA(2) e INEGI(7) . La

El subsector de la carne de vacuno en México tiene una gran relevancia económica y social. La producción de carne de vacuno representa casi la mitad del valor del producto animal bruto mexicano(1). México ocupa la octava posición en el ranking mundial de producción de carne de vacuno, con 1,91 millones de toneladas, el 3.35 % de la producción mundial de carne de vacuno(2). La tasa promedio de crecimiento (TPC) de la producción de ganado en México fue de 1.92 % en 2000 2018 (SIAP)(3). Desde el punto de vista social, es la principal actividadeconómicadesarrolladaporlaspequeñas explotacionesfamiliares yrepresenta1,06 millones de unidades de producción ganadera en 2018, que generaron 1,2 millones de empleos directos, y tres millones de empleos relacionados(4) .

concentración del mercado en la industria del ganado vacuno está asociada a un comportamiento no competitivo que puede dar lugar a una ineficiencia económica y a una disminución del bienestar de los consumidores(8). Algunas investigaciones(9) señalan que la concentración del mercado es una de las principales causas de la transmisión asimétrica de los precios en las cadenas de mercado agrícola. Sin embargo, en México, hasta ahora, hay pocos estudios sobre la transmisión del precio del ganado vacuno y, por lo tanto, no existe un consenso sobre este tema. Transmisión espacial de los precios La transmisión espacial de los precios se refiere a la transmisión de las perturbaciones de los precios a través de diferentes zonas y productos básicos(10). La explicación teórica fundamental de la transmisión espacial de los precios se revela en la relación de arbitraje espacial, conocida como la Ley del Precio Único (LPU). Implica que la diferencia entre los precios en diferentes lugares del mercado nunca superará los costes de transacción; de lo contrario, los arbitrajistas explotarían estas oportunidades de beneficio(10) .

Transmisión vertical de precios El análisis de la transmisión vertical de los precios es útil para evaluar la eficiencia de la integración de los distintos agentes económicos en un mercado. El grado y la velocidad con que los cambios de precios se transmiten de un nivel del mercado a otro tienen importantes implicaciones políticas para la distribución del bienestar y la competitividad. En un mercado competitivo, los choques de precios en un nivel de la cadena de mercado tendrían que reflejarse en cambios similares en otros niveles, ya que la eficiencia del mercado plantea la hipótesis de una relación de equilibrio mutuo de los precios(12) .

Entre 1990 y 2010, extensos estudios examinaron los vínculos de mercado entre los ganaderos, los procesadores y los mercados minoristas(13). El grado de ajuste y la velocidad de transmisión de los choques de precios entre el ganadero, el procesador y el minorista es un factor esencial que refleja la actuación de los participantes en el mercado a distintos

Supongamos que PA y PB representan los precios de una mercancía homogénea en dos mercados espacialmente separados en t, y r A B representa los costes de traslado de una unidad de mercancía de B a A; según la LPU: PB PA ≤ r AB. La diferencia de precio en t de una mercancía en dos mercados espacialmente separados no debe diferir en más de los costes de transferencia. Si la diferencia espacial de precios supera la de los costes de traslado, los agentes económicos realizan arbitrajes espaciales. Tras el proceso de ajuste, se alcanza un nuevo equilibrio yse mantiene de nuevo la LPU. Como lo señala la literatura(11), el comercio entre dos mercados implica que éstos están integrados.

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):894 909 896

El método de estudio ha consistido en la realización de pruebas econométricas utilizando series temporales de datos mensuales de precios reales al contado, deflactados mediante el índice de precios al consumo, desde 1990 hasta 2019. El precio del ganadero estaba representado por los precios de los terneros, el precio intermedio (procesador) estaba representado por el precio de la canal, y el precio internacional y de importación por los precios de los terneros. Estos últimos en dólares, pero convertidos a pesos mexicanos reales utilizando el tipo de cambio bilateral. El precio internacional de la carne de vacuno (ternera) es el establecido por el Departamento de Agricultura de Estados Unidos (USDA). La información adicional sobre otros indicadores proviene de los sitios estadísticos oficiales de México, entre los que se encuentran el Sistema de Información Agropecuaria y Pesquera (SIAP), el Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática (INEGI), la Confederación Nacional de Organizaciones Ganaderas (CNOG), y de la Fundación ANETIF (Asociación Nacional de Establecimientos Tipo Inspección Federal).

Se verificó el orden de integración de cada serie, utilizando las pruebas de Dickey Fuller aumentado y Phillips Perron (PP)(14,15). Estas pruebas fueron seguidas por una estimación de la relación a largo plazo, utilizando la cointegración de dos pasos de Engle Granger y la prueba de Johansen(16). Por último, se realizó un modelo de corrección de vector de error (MCVE) asimétrico; una prueba para seleccionar el orden de retardo para un MCVE asimétrico y una prueba F sobre el coeficiente de ECT+ y ECT (cambios positivos y negativos en el término de error, respectivamente, según su abreviatura en inglés) con el fin de probar la hipótesis nula de simetría: H0: B+ i = B i. Prueba de co-integración; relación a largo plazo Una vez demostrada la existencia de una raíz unitaria, la cointegración entre las variables de la serie es necesaria para una relación de equilibrio a largo plazo. Un vector de variables con

Materiales y métodos

El objetivo de este estudio fue estimar la velocidad de transmisión de precios entre el precio del procesador de ganado vacuno mexicano (canal) y el ganadero (ternero) (transmisión vertical) yentreel precio del ganadomexicanoeinternacional (ternero)(transmisión espacial de precios) para conocer la posible transmisión asimétrica de precios y las consecuencias económicas relacionadas con ésta para el productor y los consumidores. La hipótesis fue que latransmisión de los precios nacionales e internacionales de la carnedevacunoes asimétrica.

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):894 909 897 niveles. La naturaleza, la velocidad y el alcance del ajuste a las perturbaciones del mercado también pueden tener importantes implicaciones para los márgenes de comercialización, los diferenciales y las prácticas de fijación de precios de los márgenes(9,12) .

Considerando que los precios de la explotación ganadera e internacionales tienen una raíz unitaria y estaban cointegrados, se estimaron MCVE simétricos y asimétricos para investigar la posible interdependencia de los precios. Siguiendo un enfoque econométrico(18), el MCE para la transmisión espacial de los precios se representa con la ecuación (3). (3) En la ecuación 3, también se segmentó el término de respuesta contemporánea(18) Conduce a la ecuación (4), en el que la respuesta contemporánea y a corto plazo a las desviaciones de la relación de cointegración son asimétricas si , respectivamente. pt out = a+b 1pt in + m t pt out pt in Dm t = a+b1m t 1 +b2Dm t 1 pt in pt out pt out pt in Dpt farm = a+b 1Dpt int +b2ECT t 1 +b3(L)Dpt 1 farm +b4(L)Dpt 1 int 1122 and 

 

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):894 909 898 raíz unitaria está co integrado cuando una combinación lineal de estas variables es estacionaria(17) . Se aplicó la prueba de cointegración en dos pasos de Engle Granger(17) y la prueba de Johansen(16) para comprobar la existencia de una relación a largo plazo. El primer enfoque consiste en estimar la regresión de cointegración, ecuación (1), por el método de mínimos cuadrados ordinarios (MCO): (1) donde es el precio de producción de la empresa en el periodo t, es el precio del insumo en t, y Ut es el término de error. La estimación de la ecuación (1) generó el residuo ût, al que se aplicó una prueba de raíz unitaria para ût. Como el coeficiente de Ut 1 era inferior a la unidad, existe una relación de cointegración. Acto seguido, se efectuó una regresión de la ecuación (2). (2) Un coeficiente negativo del término de error (entre 2 y cero) confirma una relación de largo plazo entre los precios. Por el contrario, la prueba de Johansen derivó la distribución de dos estadísticos de prueba para la nulidad de la no cointegración: las pruebas de Trace y de valor propio(16). Una vez verificada la cointegración entre los precios, se aplicó un Modelo de Corrección de Errores (MCE) en dos pasos para captar los efectos a corto y largo plazo del en el , yla velocidad de ajuste a la que el restablece el equilibrio tras un cambio en el . Se estimaron dos modelos econométricos: el modelo asimétrico espacial y el modelo asimétrico vertical. Transmisión espacial asimétrica de los precios

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):894 909 899 (4)

Se utilizó una prueba F para comprobar la hipótesis nula de simetría. Transmisión vertical asimétrica de los precios En la literatura, se propuso un enfoque basado en la teoría de la cointegración(17) para comprobar las posibles asimetrías en la cadena de valor de la carne de vacuno. Indica que dos series temporales no estacionarias pueden estar cointegradas a largo plazo si se integran ambas series, del mismo orden. En cambio, utilizando un MCVE asimétrico, Cramon Taubadel(19) probó la Transmisión Asimétrica de Precios (TPA) en presencia de series no estacionarias, aplicando el enfoque de Engel y Granger en dos pasos. Para este enfoque, los autores propusieron dividir el término de corrección de errores en componentes positivos y negativos a fin de identificar si los precios se transmiten de manera diferente, dependiendo de si aumentan o disminuyen. Siguiendo el enfoque para probar la transmisión vertical asimétrica de los precios(19), se estimó la ecuación (5): (5) Donde: es el término de corrección del error, y son rezagos polinómicos. Además, la división de la ECT en componentes positivos y negativos (es decir, desviaciones positivas y negativas del equilibrio a largo plazo ECT+ y ECT ) revela si la velocidad de transmisión de los precios difiere, según aumente o disminuya. Además, permite comprobar la transmisión asimétrica de los precios (APT, en inglés)(20). A continuación, se estima la ecuación (6): . (6) Para comprobar la asimetría, se utilizó una prueba F para comprobar la hipótesis nula de simetría, es decir, si existe una respuesta asimétrica de los precios, . Resultados y discusión Los resultados de las pruebas de raíz unitaria ADF y PP(14,15) no pueden negar la nulidad de la no estacionariedad de las series de precios; los valores del estadístico T no corroboran el rechazo de la hipótesis nula de una raíz unitaria con un 95% de confianza (Cuadro 1). Dpt farm = a+b 1 +Dpt int +b 1 Dpt int +b2 + ECT t 1 + +b2 ECT t 1 +b3(L)Dpt 1 farm +b4(L)Dpt 1 int DP t ret = b0 +b 1DP t farm +b2ECT t 1 + B3(L)DP t 1 ret + B4(L)P t 1 farm + e t ECT t 1 = P t 1 ret a0 a1P t 1 farm b3(L),b4(L) DP t ret = b0 +b 1DP t farm +b2 + ECT t 1 + +b2 ECT t 1 + B3(L)DP t 1 ret + B4(L)P t 1 farm + e t b2 + ¹ b2

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Precio del procesador 3.489 3.426 22.733 21.378

Cointegración a largo plazo La estimación de la ecuación (1), para el modelo espacial (ecuación 4), muestra un R2 de 0.78, una estadística t de 34.78 y una estadística F de 1209,7, que indican cointegración a largo plazo. La prueba ADF sobre el término de error muestra un estadístico de prueba de 2.57 frente a un valor crítico del 5 % de 2.87, lo que indica que no se rechaza la nulidad de no estacionariedad. Diversos autores(21,22,23) informaron de resultados similares en cuanto a los precios de la carne de vacuno. Para el modelo vertical (ecuación 6), se encontró un R2 de 0.68, una estadística t de 27.47 y una estadística F de 74.4. En cuanto al término del error, el ADF muestra un estadístico de prueba de 2,696 frente a un valor crítico del 5 % de 2.87, lo que indica que no se puede rechazar la nulidad de no estacionariedad. Para los dos modelos, se estimó la ecuación (2). Los resultados mostraron un coeficiente negativo del término de error,loqueconfirmalarelaciónalargoplazoentrelospreciosdelacarnedevacuno(Cuadro 2).

Precio de importación -7.396 -3.426 -86.416 -21.378

Serie de precios ADFPrueba críticoValor del 5% Prueba PP críticoValor del 5% Precio internacional 2.456 3.426 11.886 21.378

Cuadro 1: Resultados de las pruebas ADF y PP sobre las series de precios de la carne de vacuno

Precio del ganadero 2.096 3.426 13.455 21.378

Fuente: cálculos propios. Estos resultados permitieronutilizarlatécnicadecointegración paracalcularlarelación entre los precios internacionales y nacionales de la carne de vacuno mexicana y entre los precios de un procesador y los de la carne de vacuno en granja; asimismo, coinciden con estudios anteriores sobre la no estacionariedad de los precios de la carne de vacuno(21,22,23) .

Precio del internacionalganadero Rango Valor propio Estadística de seguimiento Valor crítico del 5% 0 . 30.208 15.411 1 0.035 1.744* 3.761 2 0.004

Ganadero-procesador Rango Valor propio Estadística de seguimiento Valor crítico del 5% 0 . 14.182* 15.41 1 0.035 1.537 3.761 2 0.004 Variable Coeficiente EE Z Precio del ganadero 1 Precio del procesador 0.678 0.1697 3.998* Constante 5.375 Fuente: Cálculos propios. EE= error estándar. * denota una significancia del 95%. m t 1 Dm t 1 m t 1 Dm t 1

Variable Coeficiente EE Z Precio del ganadero 1 Precio internacional .826 .083 9.902 Constante .528

Precio del ganadero int. Coeficiente Error estándar Valor de t .148 .032 4.53* .240 .052 4.59* Constante .000 .004 0.020 Prueba F 30.280 R cuadrada 0.1501

Cuadro 3: Prueba de cointegración de Johansen para la cointegración de precios

Ganadero-procesador .014 .016 1.291 .234 .053 4.461* Constante .002 .002 Prueba F 11.65 R cuadrada 0.164 Fuente: cálculos propios. * denota una significancia del 95%.

Los resultados de la prueba de Johansen (Cuadro 3) proporcionaron pruebas sólidas para rechazar la hipótesis nula de no cointegración entre el precio del ganadero nacional y el internacional y entre el precio del ganadero y los precios de la carne de vacuno del procesador, lo que sugiere la existencia de una relación de cointegración única a largo plazo.

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):894 909 901 Cuadro 2: Prueba de cointegración en dos pasos de Engle Granger

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Los estudios sobre los precios de la carne de vacuno, aplicando la prueba de Johansen, informaron de la existencia de cointegración entre los precios agrícolas nacionales y los precios internacionales. También se observó una cointegración a largo plazoentre los precios de la carne de vacuno de los ganaderos y de los procesadores y los minoristas(24) .

Los resultados sugieren que sus innovaciones históricas influyen profundamente en los precios del mercado internacional de la carne de vacuno. El precio internacional de la carne devacunotieneun fuerte impacto enlos movimientos delos precios mexicanos alargoplazo. Ante una variación unitaria del precio internacional, el precio del ganadero para el ganado vivo cambia en un 82%, lo que implica un efecto considerable, pero diferente de la unidad El resto lo explican otros fundamentos del mercado. En el caso de la relación entre la explotación ganadera y el procesador, un aumento del 1% del precio del procesador induce un aumento del 0.68% en el precio de la explotación ganadera. Dado que los resultados anteriores confirmaron la cointegración de los precios internacionales y nacionales de las explotaciones ganaderas y entre los precios de la carne de vacuno de los ganaderos y de los procesadores, estimamos un MCVE simétrico y otro asimétrico.

Modelo de corrección de errores vectorial espacial Para el modelo espacial, se estimó un MCVE para investigar la posible interdependencia de los precios nacionales e internacionales de la carne de vacuno, considerando que los precios de la explotación y los internacionales tienen una raíz unitaria y están cointegrados. Los resultados del MCVE muestran que tanto los precios de la carne de vacuno en granja como los internacionales responden a los desequilibrios, ya que los coeficientes son significativos al nivel del 5%. La corrección de los desequilibrios de precios es limitada, y los coeficientes tienen el signo correcto. En un estudio similar realizado en Europa(25) utilizando el MCVE asimétrico, se comprobó que el movimiento de los precios en los mercados mundiales de la carne de vacuno se transmitía a los mercados nacionales, pero en menor medida. El Cuadro 4 muestra que los coeficientes de cambio contemporáneo son significativamente inferiores a uno en ambas ecuaciones. Esto quiere decir que, en un mismo mes, los precios de la explotación ganadera no reaccionan totalmente a las variaciones de los precios mundiales. Este hecho demuestra que los datos mensuales son adecuados para revelar el proceso de transmisión de los precios de la carne de vacuno(18) .

= b1

Prueba de la norma (Prob>z)=0.000 (Prob>z)=0.000 Prueba LM (Prob>chi2)=0.291 (Prob>chi2)=0.524 Prueba DW 0.299 0.532 R-cuadrada 0.320 F(1,330)=0.353 0.822 F(1,330)= 12.084

0 :

+ = b2 b2 + = b2

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):894 909 903 Cuadro 4: Resultados del VECM; modelo espacial simétrico y asimétrico independienteVariable Modelo espacial simétrico Modelo espacial asimétrico Coef. EE deValor t deValor P Coef. EE deValor t deValor P Pprodt 1 0.27 0.054 4.99* 0.000 0.273 0.061 4.49* 0.000 Pprodt 2 0.017 0.056 0.31 0.768 0.017 0.056 0.31 0.768 Pprodt 3 0.043 0.056 0.77 0.441 0.042 0.056 0.75 0.453 Pprodt 4 0.04 0.055 0.65 0.514 0.034 0.055 0.62 0.535 Pint t 1 .028 0.022 1.26 0.210 0.059 0.024 2.44* 0.015 Pint t 2 0.048 0.022 2.14* 0.033 0.025 0.023 2.09* 0.037 Pint t 3 0.008 0.022 0.37 0.715 0.005 0.022 0.23 0.820 Pint t 4 0.022 0.019 1.17 0.243 0.023 0.018 1.27 0.215 ECTt 1 0.049 0.015 3.26* 0.000 ECT+ t 1 0.049 0.021 2.38* 0.018 ECT t 1 0.059 0.029 2.05* 0.042 Constante 10.001 0.002 0.62 0.552 0.001 0.002 0.58 0.556

Fuente: Cálculo propio. Coeff.= coeficiente; EE= error estándar. * denota una significancia del 95%.

Las estadísticas t para ECT+ y ECT indican que los precios de la explotación ganadera responden fuertemente a los choques negativos, pero permiten la persistencia de los choques positivos en el margen. El ECT induce un cambio significativamente mayor en el precio de la explotación ganadera que el ECT+. Según un resultado similar, reportado en la literatura económica(26), el MCVE indicaba que la mayor parte del desequilibrio del mercado se corregía en un mes. Los precios corrigen un pequeño porcentaje de los desequilibrios en los mercados, sobre todo por fuerzas externas. Una prueba F de la hipótesis nula de simetría ( ) conduce al rechazo al nivel de significancia del 5 % (F= 12.08). Este resultado implica que cuando el precio baja, la transmisión es más rápida que cuando el precio sube. Las subidas de precios llegan a los productores con retraso, con H0 :b1 + H b2

La integración espacial de los precios del ganado y la carne de vacuno entre el mercado internacional y el mexicano es un tema de gran importancia porque es un país deficitario, y por lo tanto un comercio eficiente tiene importantes implicaciones de política de seguridad alimentaria. Desde el punto de vista político, esto debería ayudar a diseñar programas de apoyo a la agricultura y herramientas de gestión de riesgos para la industria de la carne de vacuno. El hallazgo de fuertes efectos de transmisión entre los precios internacionales y los mexicanos corrobora la opinión de que los participantes en la cadena mexicana de suministro necesitan considerar la naturaleza altamente volátil de los precios internacionales en su proceso de toma de decisiones.

Modelo de corrección de errores vectorial vertical Dado queexisteunacointegración entrelos precios delacarnedevacunodelos procesadores y de las explotaciones, se estimó un MCVE, siguiendo el enfoque de Cramon Taubadel (ecuación 5). El resultado del MCVE simétrico y asimétrico del Cuadro 5 indica que tanto el coeﬁciente de la TEC como el parámetro de corto plazo son signiﬁcativos al nivel del 5 % Cuadro 5: Resultados del MCVE; modelo vertical simétrico y asimétrico iVariablendependiente Modelo vertical simétrico Modelo vertical asimétrico Coef. EE deValor t deValor P Coef. EE deValor t deValor P Pprodt 1 0.077 0.036 2.120* 0.035 0.094 0.031 *2.944 0.004 Pprodt 2 0.079 0.056 1.411 0.158 0.075 0.056 1.321 0.187 Pprodt 3 0.026 0.056 0.47 0.645 0.023 0.056 0.41 0.675 Pprodt 4 0.067 0.053 1.242 0.214 0.068 0.054 1.263 0.21 Pint t 1 0.111 0.032 3.440* 0.001 0.104 0.033 *3.090 0.002 Pint t 2 0.065 0.032 2.000* 0.046 0.063 0.032 1.93 0.054 Pint t 3 0.002 0.032 0.075 0.948 0.003 0.032 0.121 0.908 Pint t 4 0.04 0.031 1.28 0.202 0.042 0.031 1.33 0.184 ECTt 1 0.029 0.008 3.690* 0.000

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respecto a una caída de los precios internacionales, que se transmiten más rápido. Este resultado es coherente con el hecho de que los precios internacionales reaccionan más rápidamente cuando el margen se reduce que cuando se amplía(27). Una posible explicación de la asimetría de precios es el insuficiente acceso de los ganaderos a la información sobre precios y a la infraestructura(9) .

significativamente

b2 + ¹ b2 b2 + = b2

Sugiere que los precios agrícolas reaccionan más rápidamente cuando el margen se reduce que cuando se amplía. En un estudio sobre el mercado de la carne de vacuno estadounidense(29) se señaló una asimetría en la transmisión de los precios que es mucho más crítica en el caso de la venta al por mayor y al por menor que en el de la venta al por mayor. Asimismo, los choques de precios positivos se transmiten con mayor intensidad que los negativos.

Fuente: Cálculo propio. Coef.= coeficiente; EE= error estándar. * denota una significancia del 95% Este resultado sugiere que los precios del procesador y del ganadero comparten una relación de equilibrio a largo plazo. Un cambio en los precios de las explotaciones ganaderas tiene un efecto signiﬁcativo en los precios de los procesadores durante el periodo siguiente. La TEC induce un cambio significativamente mayor en el precio del procesador que ECT+. Estos resultadoscorroboranlahipótesisdequelos cambiosdepreciosno setransmiteneficazmente de un nivel a otro(28). También apoya la hipótesis(9) de que los transformadores de carne de vacuno pueden tener cierto poder de mercado. Los resultados del MCVE asimétrico revelan que la transmisión de los precios de la carne de vacuno es asimétrica para la velocidad de ajuste. Los estadísticos t para ECT+ indican que los precios al por menor responden fuertemente a los choques negativos, lo que indica que cuando los precios del productor disminuyen, la velocidad de ajuste tiende a ser más rápida. Además, cuando los precios aumentan, se producen cambios estadísticamente significativos en la velocidad de ajuste. Una prueba F de la hipótesis nula de simetría ( ) conduce al rechazo al nivel de significancia del 5 % (F= 14.37).

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):894 909 905 ECT+ t 1 0.033 80.011 *2.811 0.006 ECT t 1 0.042 70.011 *3.560 0.000 Constante 0.001 0.002 0.88 0.375 0.001 50.001 0.89 0.375 Prueba de normalidad (Prob>z)=0.000 (Prob>z)=0.000 Prueba LM (Prob>chi2)=0.336 (Prob>chi2)=0.605 Prueba DW 0.344 0.612 R cuadrada 0.341 0.391 Prueba: --- F(1,330)= 14.371

Conclusiones e implicaciones

Las estimaciones de los coeficientes de ajuste, centradas en los ajustes de los precios al por menor para restablecer el equilibrio, indican que, en el plazo de un mes, los precios al por menor se ajustan para eliminar aproximadamente el 4.2 % de una variación negativa unitaria en la desviación de la relación de equilibrio creada por los cambios en los precios de producción. Por otra parte, los precios al por menor se ajustan en un 3 % de un cambio positivo en la desviación del equilibrio creado por los cambios en los precios de producción. Dado que la carne de vacuno y las canales son productos no almacenables sujetos a retrasos en la producción con una oferta inelástica a corto plazo, los productores no pueden ajustar la producción en respuesta a cambios transitorios en los precios. Por el contrario, el procesador de carne de vacuno puede responder inmediatamente a los cambios en los precios de los productores ajustando sus precios. Además, los procesadores, a diferencia de las unidades de engorde, se enfrentan a importantes costes fijos. Por lo tanto, a corto plazo, los márgenes pueden reducirse en un intento de mantener una planta que funcione casi a plena capacidad. Por lo tanto, como resultado de la competencia entre los distintos procesadores, los precios de las explotaciones pueden bajar más rápidamente de lo que suben. Dado que la transmisión asimétrica de los precios implica un cierto grado de poder de mercado y/o de ineficiencia del mismo, es necesario investigar más a fondo las posibles causas de la transmisión asimétrica delos precios del ganado ylacarnedevacuno,anivel nosólo nacionalsinotambiénregional.

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Esta investigación aporta a México el hallazgo de que la transmisión de los precios de la carne de vacuno es asimétrica en los mercados nacional e internacional. Existe una relación de cointegración a largo plazo entre los precios internacionales y mexicanos de la carne de vacuno en la explotación y entre el precio de la explotación ganadera y el del procesador nacional. Para el análisis espacial, tanto los precios de la explotación ganadera como los internacionales muestran una respuesta significativa a los desequilibrios de los precios y a la transmisión asimétrica de éstos. Los movimientos de los precios en los mercados internacionales se transmiten asimétricamente al mercado mexicano, lo que indica que una disminución de los precios internacionales tiende a transmitirse más rápidamente a los agricultores que un aumento de los precios internacionales. Considerando el modelo de transmisión vertical de los precios durante el siguiente período, un cambio en los precios de producción tiene un efecto significativo en los precios del procesador. La velocidad a la que los precios tienden a converger para corregir totalmente la desviación es moderadamente lenta, pero cuando los precios de producción disminuyen, la velocidad de ajuste tiende a ser signiﬁcativamente más rápida. La transmisión asimétrica de los precios en el mercado mexicano de la carne de vacuno tiene implicaciones para las políticas. El papel de la intervención gubernamental en el mercado a través de diversos programas de apoyo a los precios puede tener efectos de bienestar y redistribución de la renta. Por ejemplo, los

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programas de apoyo a la ganadería bovina en México pueden estar beneficiando más a los procesadores que a las explotaciones ganaderas (unidades de engorde). Los resultados de esta investigación pueden aportar valiosas contribuciones al debate sobre las políticas, revelando una transmisión unidireccional de los precios de la carne de vacuno de los productores a los procesadores, y que la transmisión de los precios de la carne de vacuno es asimétrica, dependiendo de si los precios están aumentando o disminuyendo. Agradecimientos y conflicto de intereses

Al Colegio de Posgraduados Campus Puebla por la elaboración de la base de datos ya la Lic. Leticia Portilla Durán por su colaboración en la elaboración de la base de datos. Declaro que no existe conflicto de interés de ningún tipo entre la institución financiadora y los datos y resultados publicados. Literatura citada:

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b Universidad Juárez del Estado de Durango. Facultad de Ciencias Biológicas, Av. Universidad s/n Fracc. Filadelfia, 35010 Gómez Palacio, Durango, México.

https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.6138Artículo

Explorando la microbiota bacteriana fecal bovina en la Reserva de la Biosfera de Mapimí, norte de México Irene Pacheco Torres a Cristina García De la Peña b* César Alberto Meza Herrera a Felipe Vaca-Paniagua c,d,e Clara Estela Díaz Velásquez c Claudia Fabiola Méndez Catalá c Luis Antonio Tarango Arámbula f Luis Manuel Valenzuela Núñez b Jesús Vásquez Arroyo g a Universidad Autónoma Chapingo. Unidad Regional Universitaria de Zonas Áridas, Bermejillo, Durango, México.

c Facultad de Estudios Superiores Iztacala Laboratorio Nacional en Salud, Diagnóstico Molecular y Efecto Ambiental en Enfermedades Crónico Degenerativas. Tlalnepantla, Estado de México. d Instituto Nacional de Cancerología Ciudad de México, México e Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Estudios Superiores Iztacala Unidad de Biomedicina, Tlalnepantla, Estado de México, México. f Colegio de Postgraduados, Campus San Luis Potosí, Salinas de Hidalgo, San Luis Potosí, México.

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Palabras clave: Bos taurus; Campylobacter fetus; Diversidad bacteriana; Gen ARNr 16S; Secuenciación masiva. Recibido: Aceptado:13/01/202206/04/2022

Resumen: En México la información sobre la microbiota fecal bovina (Bos taurus) es escasa. El presente estudio describe la diversidad y abundancia de bacterias en muestras fecales de bovinos en pastizales, recolectadas en la Reserva de la Biosfera de Mapimí en la parte central del desierto chihuahuense. Las muestras fecales se analizaron mediante secuenciación masiva de siguiente generación de alto rendimiento utilizando la V3 V4 del ARNr 16S en Miseq de Illumina. Se identificaron un total de 17 filos, 24 clases, 33 órdenes, 50 familias, 281 géneros y 297 especies. Firmicutes y Verrucomicrobia fueron los filos más abundantes. Los géneros más abundantes fueron Sporobacter, PAC000748_g (géneros de la familia Ruminococcaceae) y Eubacterium_g23. Se registraron tres géneros (Clostridium, Corynebacterium y Fusobacterium) y una especie (Campylobacter fetus) de bacterias bovinaspotencialmentepatógenas. Estainformaciónrepresentaunalíneabasebacteriológica para monitorear el estado de salud intestinal de bovinos en pastoreo y para rastrear posibles interacciones con la microbiota fecal de la fauna nativa itinerante del área.

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Introducción

La comunidad microbiana del sistema gastrointestinal del ganado sigue siendo poco estudiada.Debidoasuinfluenciaenlaabsorcióndenutrientes,laproductividad,el reservorio potencial de patógenos humanos y animales, así como la salud animal en general, existe la necesidad de comprender mejor las comunidades microbianas del intestino de los bovinos(1) . Recientemente, la secuenciación de alto rendimiento utilizando amplicones de ARNr 16S ha proporcionado información más profunda sobre la composición de la microbiota fecal bovina, y los resultados obtenidos hasta la fecha indican una alta diversidad(2)

Universidad Juárez del Estado de Durango. Facultad de Ciencias Químicas. Gómez Palacio, Durango, México. * Autor de correspondencia: cristina.garcia@ujed.mx

Material y métodos

La parte central del desierto chihuahuense en México tiene una alta diversidad de fauna silvestre(3,4). El bovino (Bos taurus) ha sido criado como ganado de pastoreo desde su introducción a finales del siglo XVI, siendo la actividad económica más importante en esta área(5). Sin embargo, esta actividad es la principal razón del deterioro ecológico que afecta a la fauna silvestre; por ejemplo, esta especie de rumiante compite por los recursos forrajeros con especies animales endémicas (es decir, Gopherus flavomarginatus, tortuga del Bolsón)(3). El pastoreo de ganado también ejerce una fuerte presión sobre las poblaciones vegetales, modificando su cobertura; esto puede aumentar la susceptibilidad a la erosión del suelo en este desierto(3,6)

Todos los métodos y actividades de este estudio estuvieron en estricta conformidad con las pautas aceptadas para el uso ético, el cuidado y el bienestar de los animales en investigación a nivel internacional(13) y nacional(14), con número de referencia de aprobación institucional UJED FCB 2018 07. Área de estudio

El estudio se desarrolló en la localidad de Mohovano de las Lilas, al noreste de la Reserva de la Biosfera de Mapimí en México (26°00’ y 26°10’N, 104°10’ y 103°20’O) en el centro del desierto chihuahuense. Esta zona tiene un clima cálido, muy árido, con una temperatura promedio anual de 25.5 °C, y una precipitación promedio anual de 264 mm. La vegetación predominante es matorral rosetófilo y micrófilo, así como plantas halófitas y gipsófilas(15)

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El microbioma intestinal del ganado tiene muchas especies microbianas que juegan un papel importante en la salud y la productividad(7,8). Estos microbios son esenciales para la fermentación de la materia vegetal consumida que se convierte en energía para el hospedero(9). No obstante, los bovinos transportan de forma asintomática especies bacterianas que son patógenos potenciales para la fauna silvestre, como Escherichia coli, Campylobacter spp., Salmonella spp. y Listeria spp.(6,10,). En los últimos años, el uso extensivo de la tierra para la agricultura ha aumentado las densidades de las poblaciones de ganado, creando correlaciones positivas con infecciones patógenas por bacterias fecales(11) . Sin embargo, el conocimiento sobre la diversidad bacteriana fecal de bovinos bajo sistemas de manejo de pastoreo es relativamente escaso(12). Este estudio tuvo como objetivo explorar por primera vez la diversidad y abundancia de bacterias fecales de bovinos bajo condiciones marginales de pastoreo en la Reserva de la Biosfera de Mapimí, centro del desierto chihuahuense, utilizando secuenciación de siguiente generación (ARNr 16S).

3´. El paso posterior a la secuenciación se realizó utilizando un protocolo de Illumina(17,18) y en lo sucesivo, las muestras se secuenciaron en extremos emparejados de 2 × 250 de MiSeq. El proceso completo de secuenciación está disponible en García De la Peña et al(19)

Las secuencias de ADN se analizaron utilizando el software bioinformático Quantitative Insights into Microbial Ecology (QIIME)(20). Tanto las secuencias hacia adelante como hacia atrás se ensamblaron utilizando el programa PEAR(21), considerando Q30 el criterio de calidad (una base falsa por cada 1,000 bases). Las secuencias quiméricas se descartaron con USEARCH(22). Luego, las unidades taxonómicas operativas (UTO) se seleccionaron con el método UCLUST(22) con una similitud del 97 %; se obtuvo una secuencia representativa para cada UTO, y la taxonomía se asignó utilizando la base de datos EzBioCloud como referencia(23). Se realizó un proceso de rarefacción aleatoria simple(24) con el fin de obtener un archivo estandarizado para todas las muestras. La abundancia relativa para los niveles de filo yfamiliase representó como gráficas debarras apiladas utilizandoR, yel nivelde género se visualizó como un mapa de calor utilizando el software Morpheus (Morpheus, https://software.broadinstitute.org/morpheus); se utilizó el agrupamiento jerárquico (método

Los archivos utilizados en este estudio se depositaron en la base de datos Sequence Read Archive (SRA) del NCBI (Número de acceso: PRJNA614584).

En julio de 2018 se recolectaron tres muestras fecales frescas de tres bovinos macho sanos. De cada muestra fecal se recolectaron 0.25 g del centro de la muestra y se depositaron en tubos de lisis celular BashingBead™ (Zymo Research Corp.) agregando 750 μl de solución lisante/estabilizadora.

Trabajo de campo

Disponibilidad de datos

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GACTACHVGGGTATCTAATCC

Trabajo de laboratorio El ADN se extrajo de las muestras utilizando el kit Soil/Fecal DNA MiniPrep Xpedition™ (Zymo Research Corp.) en una campana de flujo laminar UV en condiciones estériles. La cantidad de ADN obtenida se midió en un fluorímetro Qubit™ (Invitrogen). Luego, la región V3 V4 del gen ARNr 16S se amplificó utilizando los siguientes iniciadores(16): S D Bact 0341 b S 17, 5´ CCTACGGGNGGCWGCAG 3´ y S D Bact 0785 a A 21, 5´

Análisis bioinformático

Cada tubo se procesó en un disruptor celular TerraLyzer™ (Zymo Research Corp.) durante 20 seg de acuerdo con las especificaciones del equipo.

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):910 927 914 de enlace promedio con distancia euclidiana) para visualizar el dendrograma de las muestras(25) . Resultados y discusión En este estudio el número promedio de secuencias ensambladas fue de 155,915. Se obtuvo una media de 109,814 ± 16,686 secuencias bacterianas después de la designación taxonómica. El número promedio de UTO con un 97 % de similitud fue de 6,661 ± 431 (Cuadro 1).

Cuadro 1: Información de secuencias fecales de Bos taurus en la localidad de Mohovano de las Lilas, Reserva de la Biosfera de Mapimí, México SB= secuencias de bacterias después de la designación taxonómica, SBS= secuencias de bacterias después de la eliminación de singletons; UTO= unidades taxonómicas operativas. Se determinó un total de 17 filos, 24 clases, 33 órdenes, 50 familias, 281 géneros y 297 especies. Los filos más abundantes (Figura 1) fueron Firmicutes (�� = 88.9 %) y Verrucomicrobia (�� = 6.4 %). Los mismos filos se reportaron en ganado Mongol en pastoreo en los pastizales de Hulunbuir y el desierto de Alxa en China(26). Estos filos se consideran componentes normales en la microbiota fecal básica de los herbívoros domésticos(27,28) y otras especies de rumiantes(29,30). Firmicutes ha sido reportado como el filo más frecuente en muestras fecales de bovinos, equinos(2,31,32) y ciervos rojos(33). Esta abundancia está relacionada con el alto consumo de fibra(34). Verrucomicrobia fue el segundo filo abundante en las muestras de ganado en este estudio. Aricha et al(26) determinaron que este filo era muy abundante en el tracto intestinal del ganado mongol en pastoreo en el desierto de Alxa, y argumentan que esto puede estar relacionado con la resistencia extremadamente fuerte a las enfermedadesdeestarazadeganado.Esimportanteanalizarmásadelantesi estefiloconfiere resistencia a las enfermedades del ganado en la reserva de Mapimí, lo que representaría una ventaja para la salud del bovino en esta zona. Asimismo, se reportó Bacteroidetes en estudios previos en Mongol(26), y Holstein Friesian(36) como el segundo filo más abundante en otras especies de ganado como la Angus de carne en pastoreo y en estabulación(35). Sin embargo, Muestra Total Ensambladas Descartadas SB SBS UTO 1 322,428 138,862 183,566 131,275 98,084 6,293 2 223,470 145,379 78,091 136,807 102,441 6,556 3 305,380 183,506 121,874 173,177 128,916 7,135 Media 283,759 155,915 127,843 147 086 109 814 6,661

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Figura 1: Abundancia relativa (%) de taxa de bacterias fecales (nivel de filo) de tres muestras de Bos taurus en la localidad de Mohovano de las Lilas. Solo se muestran los primeros 10 filos más abundantes A nivel de familia, Ruminococcaceae (�� = 68.9 %) y Lachnospiraceae (�� = 10.9 %) fueron abundantesenlasmuestras fecalesrecolectadas; ambasfamilias seencuentranenel ambiente intestinal de los mamíferos y se han asociado con una buena salud(39), Figura 2. Algunos géneros de la familia Ruminococcaceae son parte de la microbiota intestinal normal de bovinos, ovinos y caprinos, metabolizando la celulosa y colonizando el rumen(40); estos taxa de bacterias son importantes para la degradación y fermentación de polisacáridos en la dieta de los rumiantes(41). Además, se ha reportado que miembros de la familia Lachnospiraceae exhiben actividades de hidrólisis de pectina en el rumen del ganado(42) asociadas a la producción de ácido butírico y a la proporción de energía para el crecimiento de células epiteliales intestinales(43). La alta abundancia de Lachnospiraceae en el ganado protege el intestino y actúa como una barrera que favorece la adaptación del hospedero a su entorno; también promueve una disminución en la incidencia de enfermedades intestinales(26)

Bacteroidetes se encontró en una proporción mínima (0.001 %) en las muestras de ganado de la reserva de Mapimí. Esta disparidad puede estar relacionada con el tipo de dieta(37), las diferencias geográficas(26), y el ambiente en el que se distribuyen(38). Sin embargo, esta información sólo puede confirmarse mediante el desarrollo de estudios específicos al respecto.

Figura 2: Abundancia relativa (%) de taxa de bacterias fecales (nivel de familia) de tres muestras de Bos taurus en la localidad de Mohovano de las Lilas. Solo se muestran las primeras 10 familias más abundantes De los 281 géneros clasificados encontrados en este estudio, el 36.6 % tiene un nombre taxonómico; este porcentaje es mayor que el reportado por Kim y Wells(44) en heces de ganado, dondesolo seclasificaron110géneros, yalrededordel 41 %delassecuenciastotales no pudieron ser asignadas a un género conocido (Figura 3). Sin embargo, los resultados aquí mostrados aumentan el número de géneros de la microbiota fecal de B. taurus reportados previamente(12,45,46), que confirmó que la microbiota bacteriana fecal es extremadamente diversa en el ganado, y aún no se ha descrito completamente. Sporobacter fue el género más abundante encontrado en las muestras fecales de ganado en este estudio. Este género se reportó en alpaca(47), ciervo sica(28), caballo(48), burro(49), y las tortugas del Bolsón Gopherus flavomarginatus(19). Este género está relacionado con la digestión de la materia lignocelulósica de las plantas; sin embargo, se sabe relativamente poco sobre el papel de esta bacteria en el proceso de degradación(50). Durso et al(51) reportaron a Faecalibacterium, Ruminococcus, Roseburia y Clostridium como componentes importantes de la microbiota fecal bovina. Estos géneros también se determinaron en el presente estudio. De acuerdo con algunos estudios(52,53), estas bacterias constituyen del 50 al 70 % del número total de microorganismos en el sistema digestivo de los rumiantes. Estos animales tienen taxa microbianos intestinales específicos ya que dependen de estas bacterias para extraer energía y nutrientes de los alimentos(54), además de tener adaptaciones anatómicas y fisiológicas especializadas para la fermentación celulolítica de baja nutrición material vegetal alto en fibra (55). La presencia de otros géneros bacterianos reportados en este estudio podría ser el resultado de factores ambientales y genéticos, edad, raza, dieta, filogenia, entre otros(56,57,58) . Recientemente(56,59,60) se demostró que los animales herbívoros tienen la microbiota más

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Figura 3: Mapa de calor de la muestra de bacterias fecales de Bos taurus a nivel de género en la localidad de Mohovano de las Lilas. Sólo se muestran los primeros 40 géneros más abundantes

diversa, ya que dependen de las vías metabólicas microbianas para maximizar la extracción de energía y nutrientes de la alimentación(61) .

especie, Pseudobacteroides cellulosolvens y Campylobacter fetus se registraron en el presente estudio. Pseudobacteroides cellulosolvens es una bacteria anaeróbica que degrada los polisacáridos y celulósicos de la pared celular de las plantas, siendo capaz de utilizar la celulosa o celobiosa como única fuente de carbono(83) . Campylobacter fetus es una especie relevante; los principales reservorios de esta bacteria son tanto el tracto intestinal como el genital en bovinos yovinos(64,65). Esta especie causa aborto espontáneo e infertilidad en el ganado, además de ser un patógeno oportunista para los humanos(84) .

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Aunque el microbioma intestinal generalmente permanece estable en el tiempo, ayudando como sistema de defensa contra patógenos y otros agentes causantes de enfermedades en el hospedero, la alteración de esta comunidad puede conducir a enfermedades animales(62,63) . En el presente estudio las muestras recolectadas se obtuvieron de bovinos aparentemente sanos. Sin embargo, en estos animales se encontraron bacterias consideradas de importancia veterinaria; esto podría ser un riesgo potencial para la salud porque son portadores de estos microorganismos. Por ejemplo, Campylobacter, Clostridium, Corynebacterium y Fusobacterium se encontraron en las muestras fecales. Estos géneros se han asociado con enfermedades del ganado. Campylobacter ha sido reportado como una causa de infertilidad y aborto en rumiantes(64,65); también representa una amenaza crítica para la salud pública, porque puede transmitirse del ganado a los humanos(66,67,68) Clostridium ha sido reportado causando enfermedades y muerte en rumiantes, especialmente en ganado; ejemplos son las enfermedades respiratorias(69), el botulismo(70) yla pierna negra(71) Corynebacterium ha sido reportado en bovinos de carne y leche asociado con enfermedades renales(72), mastitis(73,74) y tuberculosis(75,76,77); asimismo, se considera como un importante patógeno emergente para los humanos(78). Finalmente, Fusobacterium fue reportado por otros(79 82), causando abscesos en el ganado. Es importante desarrollar otros estudios que proporcionen información sobre la patogenicidad y dinámica de estos patógenos potenciales en los bovinos de la reserva de AMapimí.nivelde

Debido al manejo de pastoreo libre en la Reserva de Mapimí, las heces bovinas permanecen sobre el suelo hasta que los procesos naturales las degradan. En consecuencia, la fauna nativa puede estar en contacto con estas heces, aumentando la probabilidad de transmisión interespecífica de algunas bacterias(85). Aunque previamente se ha reportado que no hay evidencia de infección cruzada por parásitos entre el ganado y el ciervo mulo en la Reserva de la Biosfera de Mapimí(86), es importante aclarar si este mismo escenario se presenta para las bacterias. McAllister y Topp(87) estiman que alrededor del 77 % de los patógenos que suelen infectar al ganado también pueden afectar a la fauna silvestre. No obstante, la fauna silvestre también es considerada una fuente importante de microorganismos que podrían causar enfermedades infecciosas a los animales domésticos y a los humanos(88,89). Por estas razones, es importante desarrollar estudios enfocados en la gestión del riesgo en la interfaz de especies domésticas y fauna nativa, considerando las implicaciones para la transmisión de microorganismos con potencial patógeno(88,89). Esta información podría llevar a establecer

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estrategias de control microbiológico para las poblaciones de fauna silvestre y de ganado dentro de la zona. Conclusiones e implicaciones

La información sobre la microbiota fecal de bovinos en condiciones de pastoreo extensivo es escasa. Desde la perspectiva económica, ecológica y sanitaria, es crucial determinar la diversidad bacteriana desde el filo hasta la especie , en el intestino de los rumiantes domésticos. El presente estudio es la primera visión de la composición bacteriana fecal de los bovinos en la Reserva de la Biosfera de Mapimí en México utilizando la secuenciación de siguiente generación. Esta información amplía significativamente el conocimiento sobre la composición y abundancia de las bacterias que forman parte de la comunidad microbiológica del intestino bovino. En este caso, el abordaje fue a través del análisis de heces en ganado en pastoreo libre. Aunque se reportó un gran número de taxa bacterianos a partir de las muestras recolectadas, no fue posible determinar el género o la especie de algunas bacterias, por lo que todavía es necesario profundizar en la taxonomía utilizando marcadores moleculares específicos. Sin embargo, los resultados obtenidos en el presente estudio podrían utilizarse como línea base bacteriológica para el monitoreo del estado de salud intestinal de bovinos en pastoreo y para rastrear posibles interacciones con la microbiota fecal de la fauna nativa itinerante de la zona. Finalmente, es importante enfatizar que la secuenciación masiva de siguiente generación es una técnica muy efectiva que simplifica el análisis de comunidades bacterianas completas; por lo tanto, se justifican estudios complementarios sobrelamicrobiotaenesta yotras poblacionesbovinasenMéxico. Agradecimientos A S.I. Barraza Guerrero, D. Acosta Astorga y R. Zapata Fernández por su apoyo en el trabajo de campo. Los propietarios de la localidad de Mohovano de las Lilas dieron su autorización para tomar muestras fecales bovinas. Conflicto de interés Los autores declaran que no tienen ningún conflicto de interés.

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928 https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.6042Artículo

Perfil fitoquímico, actividad antimicrobiana y antioxidante de extractos de Gnaphalium oxyphyllum y Euphorbia maculata nativas de Sonora, México

Introducción

Recibido: Aceptado:16/08/202105/05/2022

El interés de los consumidores por evitar alimentos con compuestos químicos sintéticos ha aumentado, debido a su potencial daño en la salud. En la comunidad científica hay un creciente interés en la búsqueda de estrategias naturales para la conservación de los alimentos; así como, en la producción pecuaria para prevenir las enfermedades recurrentes de los animales domésticos(1) . Algunas de las alternativas naturales que se han considerado en la industria alimentaria y en la medicina veterinaria incluye el uso de probióticos, bacteriocinas, antioxidantes y compuestos químicos derivados de las plantas(1,2) Considerando lo anterior, los extractos de plantas presentan ventajas, ya que en algunas de ellas se ha evidenciado su potencial antioxidante y antimicrobiano(3) En este contexto, México es uno de los países a nivel mundial con gran biodiversidad de

Palabras clave: Gnaphalium oxyphyllum, Euphorbia maculata, Actividad antimicrobiana, Antioxidante, Alternativa natural, Industria alimentaria.

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):928 942 929

Resumen: El uso de compuestos químicos sintéticos para conservar alimentos o tratar enfermedades de origen bacteriano está limitado debido a que pueden ocasionar daños en la salud. Por ello, las industrias alimentaria y pecuaria buscan estrategias naturales para conservar alimentos y mantener la salud de los animales destinados a consumo humano. En este sentido, algunos extractos de plantas provenientes de Sonora, México podrían ser una alternativa debido a la gran diversidad de plantas y que algunas de ellas se utilizan tradicionalmente para tratar enfermedades. Por otro lado, son pocos los estudios que sustentan la actividad biológica de los extractos etanólicos de Gnaphalium oxyphyllum (E1) y Euphorbia maculata (E2). En este estudio, el contenido de fitoquímicos se determinó por espectrofotometría, la actividad antimicrobiana se determinó por difusión en agar y la actividad antioxidante se evaluó por ABTS, DPPH y FRAP Los resultados mostraron que los extractos E1 y E2 presentaron fenoles totales, flavonoides totales, flavonas y flavonoles, flavanonas y dihidroflavonoles totales, así como, taninos totales, ácido clorogénico total y polisacáridos totales. Además, ambos extractos mostraron mayor actividad antimicrobiana contra Listeria monocytogenes ATCC 19115, Staphylococcus aureus ATCC 25923, Escherichia coli ATCC 25922 y Salmonella entérica serovar Typhimurium ATCC 14028 cuando se utilizó 1 mg ml 1 (P<0.05). Además, presentaron actividad antioxidante por los métodos de ABTS, DPPH y FRAP Por lo anterior, el potencial antimicrobiano y antioxidante de estas plantas representa una alternativa natural para controlar algunas bacterias Gram positivas y Gram negativas en la industria pecuaria, así como para la conservación de alimentos.

Los extractos fueron obtenidos de Gnaphalium oxyphyllum (E1) y Euphorbia maculata (E2), las plantas se cosecharon en el Departamento de Agricultura yGanadería (DAG) de la Universidad de Sonora (DAG UNISON). Los tallos y las hojas de cada planta se deshidrataron a 34 °C en una estufa de aire caliente (Thelco, Precision Science, modelo 28, USA). Después, el material vegetal deshidratado se pulverizó en un molino (Pulvex Mini 100, Mx) hasta un tamaño de partícula de 100 micras. Posteriormente, se mezclaron

Material y métodos

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):928 942 930 plantas, ocupa el cuarto lugar con aproximadamente 31,000 especies diferentes de plantas. De éstas, se estima que más de 3,350 se usan en la elaboración de tratamientos demedicinatradicional(4),yenalgunasdeestasplantassehavistoquepresentanelmismo ingrediente activo que se utiliza en la elaboración de medicamentos comerciales(5) . Sin embargo, las investigaciones realizadas con plantas nativas de México son incipientes, ya que los compuestos fitoquímicos y su actividad biológica carecen de evidencia científica de su actividad. Además, son pocos los estudios científicos que han caracterizado la actividad antimicrobiana de plantas nativas de Sonora, México(6 9) y los que evalúan su actividad antioxidante son muy pocos. Particularmente, Gnaphalium oxyphyllum es una planta conocida en Sonora como “Gordolobo” y es endémica del noroeste de México. Se utiliza tradicionalmente en el tratamiento de algunos padecimientos, como la gripe, asma, tos, fiebre, bronquitis, hinchazones, enfermedades estomacales, heridas, dolor lumbar, en la prevención de malaria y en problemas de vías urinarias derivados de prostatitis y neuritis. Así como para el dolor de angina, antipirético y para disminuir la presión arterial(10,11). Además, se ha demostrado su capacidad para inhibir el crecimiento de algunas bacterias patógenas y hongos(11,12) . Sin embargo, la actividad antimicrobiana y antioxidante de los extractos etanólicos de esta planta no ha sido evaluada(11). Por otro lado, Euphorbia maculata es una planta nativa del noroeste de México conocida localmente como “Golondrina” Se utiliza tradicionalmente para tratar malestares estomacales y problemas en ojos, además, en la medicina China es utilizada en trastornos sanguíneos como la hematuria, hemoptisis, epistaxis y hemafecia, para el tratamiento del ántrax y algunas heridas. Sin embargo, la actividad antimicrobiana, antifúngica y antioxidante ha sido escasamente documentada, y no existen estudios que evalúen su potencial antimicrobiano en extractos etanólicos(13,14) . La evidencia indica que estas plantas son de alto valor biológico, pero han sido poco estudiadas y no han sido cosechadas en Sonora, México, por lo que, la actividad biológica de las plantas puede verse comprometida, debido a que su perfil fitoquímico puede variar dependiendo de factores como la altitud, sitio de cultivo, condiciones agronómicas y ambientales en las que crecen(15) . Por lo anterior, y tomando en cuenta que las plantas también pueden utilizarsecomo suplementoalimenticio(16) ,resultainteresante evaluar el valornutricional, la actividad antimicrobiana, antioxidante y perfil fitoquímico de estas plantas crecidas en Sonora, México.

Preparación de los extractos etanólicos

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):928 942 931 100 g del material vegetal pulverizado con 100 ml de etanol al 99 % de pureza (Sigma Aldrich, St. Louis MO) en un frasco de vidrio color ámbar yse almacenaron por 5 días(17) . Finalmente, los extractos se filtraron con papel filtro Whatman No. 41 y el alcohol remanente en el material vegetal fue evaporado. El rendimiento se calculó por diferencia de peso del material vegetal, y finalmente, los extractos etanólicos se almacenaron a 4 °C en la oscuridad

Perfil fitoquímico de los extractos etanólicos

El contenidodefenoles totales yflavonoides totales se cuantificaron porlas metodologías utilizadas por Al Rifai et al(18) ylos datos se expresaron como miligramos de equivalente de ácido gálico por gramo de extracto (mg Eq.AG g 1) para fenoles totales, mientras que, para flavonoides totales los datos fueron expresados como miligramos de equivalente de quercetina por gramo de extracto (mg Eq.Q g 1) El contenido de flavonas y flavonoles, así como el contenido de flavanonas y dihidroflavonoles totales se determinaron siguiendo las metodologías propuestas por Popova et al(19) y los resultados se expresaron como miligramos de equivalente de hesperetina por gramo de extracto (mg Eq.H g 1). El contenido de taninos totales se determinó por la metodología reportada por Price y Butler(20) y los resultados se expresaron en miligramos de equivalente de catequina por gramo de extracto (mg Eq.C g 1), mientras que, el contenido de ácido clorogénico se cuantificó siguiendo la metodología reportada por Griffiths et al(21) , donde los resultados se expresaron como miligramos de ácido clorogénico por gramo de extracto (mg AC g 1). Finalmente, el contenido de polisacáridos totales se determinó por la metodología reportada por DuBois et al(22) y los datos se expresaron como miligramos de equivalente de glucosa por gramo de extracto (mg Eq.G g 1). En todas las determinaciones se utilizaron curvas de calibración y las absorbancias fueron leídas en un espectrofotómetro (Spectro Max MD, EU). Actividad antimicrobiana de los extractos etanólicos Se utilizaron las bacterias Gram positivas Listeria monocytogenes ATCC 19115 y Staphylococcus aureus ATCC 25923, y las bacterias Gram negativas Escherichia coli ATCC 25922 y Salmonella entérica serovar Typhimurium ATCC 14028 del Laboratorio de Microbiología del Departamento de Ciencias Químico Biológicas de la Universidad de Sonora. Las bacterias se reactivaron en medio de cultivo caldo BHI (infusión cerebro corazón, BD Difco, Sparks, MD), y se utilizaron dos placas con agar BHI (infusión cerebro corazón, BD Difco, Sparks, MD) para cada bacteria Luego, en cada placa se colocaron cuatro discos estériles de papel filtro Whatman No. 41 de 6 mm de diámetro y se adicionaron 20 µl de extracto etanólico a cada disco. Posteriormente, las placas se incubaron a 37 °C por 24 h y la actividad antimicrobiana se midió en halos de inhibición, donde los halos mayores a 3 mm fueron considerados como inhibición(23) .

espectrofotómetro

Método de inhibición del radical 2,2'-Azinobis-3-etil-benzotiazolina-6ácido sulfónico (ABTS)

Método de inhibición del radical 2,2-difenil-1-picrylhydrazil (DPPH)

espectrofotómetro

Método del poder antioxidante reductor del hierro (FRAP)

Se utilizaron los métodos analíticos de la AOAC(24) . Los sólidos totales se determinaron por el método de secado en horno (990.19); cenizas por el método gravimétrico (945.46); grasa bruta por el método de extracción con éter (920.39); proteína bruta por el método micro Kjeldahl (991.20) y humedad por diferencia numérica. Los datos se expresaron en gramos por 100 gramos de materia seca (g 100 g 1) Adicionalmente, el pH fue medido con un potenciómetro electrónico (Hanna Instruments pH 211, Cluj, Rumania)

Determinación de minerales en las plantas

Análisis fisicoquímico de las plantas

La cantidad de calcio (Ca), magnesio (Mg), sodio (Na) y potasio (K) de cada planta se determinó en un espectrofotómetro de absorción atómica de llama modelo 5000 (PerkinElmer®, CT, EE. UU.)(25), mientras que, la concentración de fósforo (P) se determinó por un método colorimétrico de molibdovanadato de amonio en un modelo 3030 (PerkinElmer®, CT, EE. UU.)(26) Los resultados se expresaron en gramos por 100 gramos de materia seca (g 100 g 1).

Las concentraciones de cada extracto se ajustaron a 0.1, 0.5, 1.0 y 2.0 mg ml 1 , luego se mezcló1mldecadaextractocon2mldeunasoluciónmetanólicapreparadaconelradical 2,2 difenil 1 picrilhidrazil (DPPH●) a una concentración de 1 x 10 4 M. La mezcla se dejó reaccionar durante 16 min en la oscuridad a temperatura ambiente. Finalmente, la absorbancia se midió en un espectrofotómetro (Spectro Max MD, EU) a una longitud de onda de 517 nm y la solución DPPH● fue utilizada como testigo(27) .

Se preparó una mezcla en relación 1:1 (v/v) del radical 2,2' Azinobis 3 etil benzotiazolina 6 ácido sulfónico (ABTS●+) (7 mM) y persulfato de potasio (4.95 mM) y se mantuvo en la oscuridad por 16 h a temperatura ambiente. Luego, la mezcla se diluyó con metanol hasta que se obtuvo una absorbancia de 1 a 1.5. Después, se mezclaron 0.1 ml de cada extracto a diferentes concentraciones (0.1, 0.5, 1.0 y 2.0 mg ml 1) con 3.9 ml de la solución ABTS●+. Finalmente, los valores de absorbancia se midieron en un (Spectro Max MD, EU) a una longitud de onda de 734 nm. La solución ABTS●+ fue utilizada como testigo(27)

El reactivo FRAP se preparó mezclando 10 partes de solución amortiguadora de acetato de sodio (300 mM) a pH de 3.6, con una parte de TPTZ (10 mM) (2,4,6 tri (2 piridil) s

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Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):928 942 933 triazina) y una parte de FeCl3 hexahidratado (20 mM). Luego, se mezclaron 0.2 ml de extracto con 3.8 ml de reactivo FRAP y la mezcla se dejó reaccionar por 30 min a 37 °C. Finalmente, la absorbancia se midió en un espectrofotómetro (Spectro Max MD, EU) a una longitud de onda de 593 nm(27) . Análisis estadístico Se utilizó un diseño experimental completamente al azar de una vía al 95 % de confianza con tres repeticiones por tratamiento. La prueba de comparación de medias se realizó por Tukey Kramer a un nivel de significancia de 0.05 y el coeficiente de correlación de Pearsonserealizóconun95%deconfianza.ElsoftwareestadísticoutilizadofueelNCSS versión 11. Resultados y discusión Los resultados del análisis proximal de las plantas mostraron en E2 mayor humedad, menos solidos totales ycenizas con respecto a la planta E1 (P<0.05) (Cuadro 1), mientras que, no se encontraron diferencias en la cantidad de grasa y proteína de ambas plantas (P>0.05). Los resultados en la cantidad de humedad, solidos totales y cenizas de este estudio son similares a los encontrados en plantas comestibles silvestres de Bangladesh y en plantas consumidasportribus nativas dela India(28,29) .Lavariabilidad enlos resultados se puede atribuir a factores biológicos, ambientales o la edad de las plantas(30) . Además, el contenido de humedad de las plantas podría depender de la humedad y de la temperatura del medio ambiente, así como de la época de cosecha de la planta, mientras que, el contenido de cenizas hace referencia a la parte inorgánica de la planta, donde se incluyen las sales(fosfatos, sulfatos, cloruros) yalgunos minerales(sodio,potasio, calcio, magnesio, hierro y manganeso), y su cantidad puede depender del contenido mineral del suelo donde se encuentra establecida la planta(31) . Así mismo, los lípidos de las plantas se encuentran principalmente en forma de triacilgliceroles, fosfolípidos, galactolípidos y esfingolípidos, y su cantidad suele ser muy escasa en las plantas(30,32,33) , lo cual coincide con lo encontrado en las plantas E1 y E2, y con lo reportado en plantas de Bangladesh y de la India(28,29,30) . Aunque en este estudio no se encontró diferencia en la cantidad de lípidosentrelasplantas E1yE2(P>0.05),sehareportadoquelavariaciónenel contenido de lípidos puede depender de la especie y de las condiciones ambientales en las que se encuentre la planta(30,34) .

Así mismo, el contenido de proteína de las plantas E1 y E2 fue similar a lo encontrado en plantas de hortalizas de hoja verde(35) , y se ha reportado que la cantidad de proteína en las plantas puede depender del estado fisiológico, edad, condiciones ambientales ynutrientes presentes en el suelo(36) Por otro lado, el contenido de P, Na y K fue mayor en la planta E1 con respecto a la planta E2 (P<0.05), mientras que, el contenido de Mg fue mayor en la planta E2 (P<0.05) y no se encontraron diferencias en el contenido de Ca entre ambas plantas (P>0.05) (Cuadro 2). Estos resultados son similares a los encontrados en plantas de Irán e India(30,37) , y se ha reportado que la variabilidad en el contenido mineral de las plantas podría estar relacionada con la composición mineral del suelo, así como al área geográfica donde se encuentran establecidas las plantas(38) .

Cuadro 1: Análisis proximal de las plantas E1 y E2

Cuadro 2: Contenido mineral de las plantas E1 y E2 Planta Ca P Mg Na K E1 1.12 ± 0.13a 0.33 ± 0.05b 0.21 ± 0.03a 1.63 ± 0.03b 1.23 ± 0.05b E2 1.15 ± 0.14a 0.25 ± 0.03a 0.55 ± 0.02b 1.22 ± 0.33a 1.07 ± 0.33a E1 = Gnaphalium oxyphyllum; E2 = Euphorbia maculata; Datos expresados en g 100 g 1 de materia seca. ab Diferente literal indica diferencia entre los datos de la misma columna (P<0.05).

Planta Humedad Sólidos totales Cenizas Grasa Proteína E1 61.53 ± 2.24ª 38.47 ± 2.23a 5.74 ± 0.63a 2.12 ± 0.12a 11.98 ± 0.85a E2 68.22 ± 1.22b 31.78 ± 1.13b 4.56 ± 0.73b 2.05 ± 0.15a 11.17 ± 0.73a E1 = Gnaphalium oxyphyllum; E2 = Euphorbia maculata; Datos expresados en g 100 g 1 de materia seca. ab Diferente literal indica diferencia entre los datos de la misma columna (P<0.05).

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Los resultados de la actividad antimicrobiana mostraron que los extractos E1 y E2 inhibieron el crecimiento de los cuatro patógenos evaluados (P<0.05) y la mayor inhibiciónsepresentócuandolospatógenosfueronexpuestosa1mgml 1 decadaextracto (Cuadro 3). Por otro lado, el extracto E1 fue más eficiente para inhibir a S. aureus y L. monocytogenes con respecto al extracto E2 (P<0.05), mientras que, ambos extractos no presentaron diferencias en la inhibición contra E. coli y S. entérica serovar Typhimurium. Resultados similares fueron reportados en el extracto de hexano de las flores de Gnaphalium oxyphyllum, el cual fue capaz de inhibir el crecimiento de S. aureus, B. cereus, E. coli y S. entérica serovar Typhimurium, además, el extracto metanólico de esas flores inhibió el crecimiento de S. aureus y B. cereus, mientras que, el extracto de hexano de las hojas de Gnaphalium oxyphyllum presentó actividad antimicrobiana contra S. aureus, B. cereus y E. coli(10) . En otro estudio se observó que los extractos de hexano y cloroformo de la parte aérea de Gnaphalium oxyphyllum inhibieron el crecimiento de S. aureus, Streptococcus pneumoniae, Streptococcus pyogenes, Enterococcus faecalis, E. coli y Candida albicans(12) Además, se ha reportado que el extracto hidroetanólico de hojas de Euphorbia maculata mostró actividad antimicrobiana contra S. aureus(39) , mientras que, los extractos metanólicos de otras plantas del género Euphorbia mostraron actividad antimicrobiana contra S. aureus, Bacillus megaterium, Proteus vulgaris, Klebsiella pneumoniae, E. coli, Pseudomonas aeruginosa y Candida albicans, Candida

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):928 942 935 glabrata, Epidermophyton spp y Trichophyton spp (40) ,lo cual seasemejaalo encontrado en este estudio. La actividad antimicrobiana de los extractos se asocia con daño en la pared celular y disminución del pH citoplasmático en bacterias patógenas Gram positivas y Gram negativas, además, la actividad antimicrobiana de las plantas se le atribuye a una amplia variedad de metabolitos secundarios, como taninos, alcaloides, compuestos fenólicos, flavonoides, xantonas e hiperforina(41,42) Enestecontexto,los resultados mostraronqueel contenido defenolestotales,flavonoides totales, flavonas y flavonoles, ácido clorogénico total y polisacáridos totales fue mayor en el extracto E1 con respecto a E2 (P<0.05) (Cuadro 4), mientras que, no se encontró diferencia en el contenido de flavanonas y dihidroflavonoles totales, y taninos totales entre el extracto E1 y E2 (P>0.05). Por otra parte, el extracto E1 presentó un pH de 4.18 y el extracto E2 de 5.26, mientras que, el rendimiento de los extractos de estas plantas varió de 12.24 a 15.68 %, respectivamente. Resultados similares fueron reportados por Rojas et al(12), quienes reportaron rendimientos de 1.76 y 5.64 % en extractos de hexano y cloroformo de la planta Gnaphalium oxyphyllum. Las diferencias en el rendimiento de esta planta se pueden deber a la polaridad del tipo de solvente que fue utilizado para la extracción delos compuestos fitoquímicos. Además,lavariación enel pHde los extractos de las plantas se puede deber al carácter ácido de los compuestos presentes, tales como, flavonoides, taninos, ácido benzoico, oleico, esteárico, lignocérico, entre otros(43) En este sentido, se ha reportado que en Gnaphalium oxyphyllum y otras especies del género Gnaphalium se encontró la presencia de diterpenoides, flavonoides, compuestos acetilénicos y carotenoides(10,44), mientras que, en Euphorbia maculata se ha reportado la presencia de polifenoles y flavonoides(45,46,47) , y en otras especies de Euphorbia se ha reportado la presencia de sesquiterpenos, diterpenos, esteroles, flavonoides y otros polifenoles(14)

Cuadro 4: Perfil fitoquímico, pH y rendimiento de los extractos E1 y E2 Fitoquímicos E1Extractos E2

Fenoles totales, mg Eq.AG g 1 181.62 ± 0.04a 173.22 ± 0.06b Flavonoides totales, mg Eq.Q g 1 114.30 ± 0.05a 103.42 ± 0.04b Flavonas y flavonoles, mg Eq.H g 1 110.15±2.35a 98.33±2.44b Flavanonas ydihidroflavonoles totales, mg Eq.H g 1 23.68±1.89a 21.58±2.16a Taninos totales, mg Eq.C g 1 8.21±0.16ª 7.92±0.67a Ácido clorogénico total, mg AC g 1 33.14±1.01a 28.78±1.11b Polisacáridos totales, mg Eq.G g 1 257.92±2.19a 236.59±2.16b pH del extracto 5.26 4.18 Rendimiento del extracto, % 12.24 15.68 E1 = Gnaphalium oxyphyllum; E2 = Euphorbia maculata. ab Diferente literal indica diferencia entre los datos de la misma columna (P<0.05).

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Finalmente, los métodos ABTS, DPPH yFRAP suelen utilizarse comúnmente para medir la actividad antioxidante de los compuestos fenólicos por la alta correlación que se puede encontrar entre ellos. Por ello, se ha sugerido que no es necesario aplicar más de un método para medir actividad antioxidante; sin embargo, se ha reportado que no siempre

Cuadro 5: Actividad antioxidante de los extractos E1 y E2 Extracto DPPH (mg Eq.Q g 1) ABTS (mg Eq.Q g 1) FRAP (mg Eq.FeSO4 g 1) (mg ml 1) E1 E2 E1 E2 E1 E2 0.1 0.028±0.001a 0.025±0.003a 0.008±0.0001a 0.005±0.0002a 0.062±0.002ª 0.054±0.004a 0.5 0.127±0.004b 0.128±0.006b 0.035±0.0002b 0.032±0.0002b 0.084±0.004b 0.072±0.006b 1 0.146±0.004c 0.140±0.004c 0.037±0.0002b 0.035±0.0003b 0.099±0.003c 0.095±0.005c 2 E1= Gnaphalium oxyphyllum; E2= Euphorbia maculata; ( )= no cuantificable. ab Diferente literal indica diferencia significativa entre los datos de la misma columna y entre los tratamientos del mismo método (P<0.05).

La actividad antioxidante de las plantas está asociada a la presencia de vitaminas, compuestos fenólicos, carotenoides, entre otros. Particularmente, en este estudio se encontró que los extractos E1 y E2 presentaron mayor actividad antioxidante por los métodos DPPH y FRAP cuando fueron evaluados a una concentración de 1 mg ml 1 (P<0.05) (Cuadro 5), mientras que, en el método ABTS se observó la mayor actividad antioxidante de los extractos E1 y E2 cuando fueron evaluados a una concentración de 0.5 mg ml 1 (P<0.05). A la fecha, no existe un método universal para medir la actividad antioxidante de las plantas debido a que los reactivos químicos utilizados por estos métodos no reaccionan igual con los diferentes tipos de antioxidantes presentes en las plantas. Por ejemplo, ABTS• reacciona con antioxidantes de carácter lipofílicos e hidrofílicos, lo cual permite que sea aplicable en sistemas acuosos y lipídicos, mientras que DPPH•, solo puede disolverse en un medio orgánico por lo reacciona bien con compuestos poco polares o no polares, y ambos métodos se basan en la capacidad de los antioxidantes para neutralizar radicales libres de referencia (ABTS• y DPPH•). Por lo anterior, en los extractos E1 y E2 podrían existir más compuestos fenólicos de carácter hidrofóbico que hidrofílico. Así mismo, el método FRAP se basa en la capacidad de los antioxidantes parareducirel ion férrico al estado ferroso ymide lacapacidadantioxidante total delamuestra,lo cual evidencialapresenciadecompuestos fenólicos enlos extractos E1 yE2(48) Estos resultados de la actividad antioxidante se asemejan a los reportados por Luyen et al(49), quienes observaron alto poder antioxidante en los extractos metanólicos, acetato de etilo y acuosos de Euphorbia maculata utilizando el método ORAC, mientras que,en otros estudios sehaevidenciadola actividad antioxidantedelas plantasdel género Euphorbia, donde Basma et al(50) evaluaron la actividad antioxidante de hojas, tallos, flores y raíces de Euphorbia hirta mediante las técnicas DPPH y FRAP. Además, Upadhyay et al(51) encontraron actividad antioxidante en hojas de Euphorbia hirta por los métodos DPPH y FRAP, mientras que, Zhang et al(52) reportaron actividad antioxidante en tallos, raíces, semilla y cubierta de la semilla de Euphorbia lathyris utilizando los métodos DPPH y FRAP.

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Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):928 942 937 suele ser así, debido a la naturaleza de los fitoquímicos presentes en las plantas(27) . En este estudio se encontró un coeficiente de correlación alto (R2) entre los métodos DPPH, ABTS y FRAP (DPPH vs ABTS= 0.99; DPPH vs FRAP= 0.93; ABTS vs FRAP= 0.88), lo cual confirma la presencia de los compuestos fenólicos antioxidantes encontrados en los extractos E1 y E2, y evidencia la precisión de los métodos utilizados

Conclusiones e implicaciones

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Agradecimientos A la Universidad de Sonora y a la Universidad Estatal de Sonora por el apoyo en el uso dematerialeseinstalaciones,así como al Lic.GerardoReynaCañez porsu apoyotécnico. Este trabajo de investigación se realizó en colaboración con el proyecto UES PII 20 UAH IH 02. Literatura citada:

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Los extractos de Gnaphalium oxyphyllum y Euphorbia maculata mostraron la presencia de los fitoquímicos fenoles totales, flavonoides totales, flavonas y flavonoles, flavanonas ydihidroflavonoles totales, taninos totales,ácido clorogénicototal ypolisacáridostotales. Además, ambos extractos presentaron actividad antimicrobiana contra bacterias patógenas Gram positivas y negativas, así como, actividad antioxidante por los métodos de DPPH, ABTS y FRAP. Por lo tanto, los extractos de las plantas nativas de Sonora, México Gnaphalium oxyphyllum y Euphorbia maculata representan una alternativa natural en la industria alimentaria y pecuaria para reducir el uso de compuestos químicos sintéticos.

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Cuadro 3: Actividad antimicrobiana de los extractos E1 y E2 contra bacterias Gram positivas y negativas CONC Gram positivas Gram negativas S. aureus L. monocytogenes E. coli S. typhimurium E1 E2 E1 E2 E1 E2 E1 E2 0.1 8.43±0.42Dª 6.10±0.52Ca 7.50±0.20Cª 4.32±0.31Ba 3.00±0.70Aª 2.30±0.21Aa 2.50±0.15Aª 2.50±0.12Aª 0.5 12.10±0.61Eb 10.13±0.42Db 9.50±0.36CDb 8.11±0.43Cb 5.50±0.70Bb 4.20±0.32ABb 3.50±0.20Ab 3.50±0.14Ab 1 16.00±0.32Fc 14.00±0.36Ec 13.24±0.43Dc 10.34±0.41Cc 8.50±0.70Bc 8.10±0.34Bc 5.52±0.40Ac 6.52±0.22Ac 2 16.22±0.28Ec 14.10±0.51Dc 13.53±0.38Dc 10.40±0.36Cc 8.55±0.70Bc 8.30±0.41Bc 5.54±0.32Ac 6.54±0.32Ac 3 16.31±0.53Ec 14.23±0.39Dc 13.56±0.41Dc 10.48±0.38Cc 8.57±0.70Bc 8.35±0.42Bc 5.56±0.45Ac 6.55±0.31Ac CONC= concentración de los extractos (mg ml 1); E1= Gnaphalium oxyphyllum; E2= Euphorbia maculata; Datos expresados en mm de halo de inhibición. Diferente literal en mayúscula indica diferencia significativa entre los datos en la misma fila y diferente literal en minúscula indica diferencia significativa entre los datos en la misma columna (P<0.05). 942

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Resumen: El objetivo fue evaluar las características fermentativas, químicas y la estabilidad aeróbica de los ensilados de grano de maíz rehidratados con suero fluido (SF) o suero en polvo (SP) y agua, con o sin la adición de inoculante (I). El grano de maíz se molió e hidrató añadiendo agua sin cloro y/o suero para alcanzar el 35 % de humedad y se almacenó en silos de 4.36 kg. Tras 45 días de fermentación, se sometieron muestras de los ensilados a análisis químico fermentativos en apertura de silos y 240 h de exposición al aire. Se considera que la estabilidad aeróbica de los ensilados evaluada durante 240 h se perdió cuando la temperatura de la masa ensilada sobrepasó la temperatura ambiente en 2 °C Se observó una reducción en el contenido de fibra detergente ácida (FDA) y lignina de los ensilados con el uso de SF y SP. Los niveles de nitrógeno de amoniaco (NH3 N) fueron los más bajos para el SF y el SP (0.7 y 0.9 g/kg TN) y el pH fue de 4.31 para el SF tras 240 h de exposición aeróbica. El uso de inoculantes proporcionó mayores niveles de cenizas, extracto de éter (EE) ybaja capacidad de amortiguación (BC), además de reducciones en los niveles de FDA. Los ensilados inoculados mostraron niveles más altos de NH3 N y de pH después de 240 h. El ensilado de granos de maíz rehidratados con SF proporcionó valores de pH ideales, un bajo contenido de NH3 N, niveles

Efectos del suero ácido sobre la calidad química fermentativa y la estabilidad aeróbica del ensilado de grano de maíz rehidratado

Ediane Zanin a* Egon Henrique Horst b Caio Abércio Da Silva a Valter Harry Bumbieris Junior a a State University of Londrina Department of Animal Science, Londrina, Paraná, Brazil, 86057 970. b Midwestern Paraná State University Department of Veterinary Medicine, Guarapuava, Paraná, Brazil. * Autor de correspondencia: ediane.z@hotmail.com

943 https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.5958Artículo

la fermentación del maíz en grano es un proceso interesante; el grano seco no es apto para el ensilado debido a su bajo contenido de humedad y azúcares, lo que se traduce en una producción limitada de ácidos totales(5). Por lo tanto, la rehidratación, comúnmente realizada con agua ydestinada a alcanzar niveles finales de entre el 35 y el 37 % de humedad(6,7), es una aplicación práctica. El uso de una fuente líquida de bajo valor añadido o con características contaminantes pero no tóxicas también puede utilizarse para la rehidratación del maíz en grano seco. Los subproductos como el líquido de suero ácido, que tienen concentraciones considerables de bacterias ácido lácticas y lactosa(8) así como un valor nutricional reconocido, constituyen un ejemplo adecuado para este propósito, y su utilización ofrece la doble ventaja de que suministra más nutrientes al ensilado(9) y a la vez da a este subproducto un destino final adecuado Con objeto de mejorar la fermentación, reducir las pérdidas de nutrientes e inhibir el crecimiento de microorganismos indeseables(5,9), también se incorporan a la masa ensilada inoculantes microbianos compuestos por bacterias homofermentativas y

El proceso de molienda del grano de maíz seco y su posterior rehidratación también tiene como objetivo aumentar su digestibilidad, lo que se refleja positivamente en el rendimiento animal(4). En particular, estos recursos son apropiados ya que el maíz utilizado en la mayoría de los países se caracteriza por ser Flint, el cual tiene una menor Asociadadigestibilidad.alarehidratación,

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):943 961 944 reducidos de FDA y lignina, y una mejor estabilidad aeróbica. Además de ser una alternativa sostenible, el uso de suero fluido para rehidratar los granos de maíz añade valor nutricional y mejora la fermentación del ensilado. Palabras clave: Suero ácido, Subproducto, Grano de maíz, Inoculante, Ensilaje, AceptadoRecibidoSostenibilidad.:04/03/2021:13/05/2022

El grano de maíz es uno de los ingredientes energéticos más utilizados en la alimentación animal; además, puede ser sometido a rehidratación para ser almacenado como ensilado. El ensilaje de grano de maíz rehidratado es una estrategia utilizada para garantizar la disponibilidad de piensos durante todo el año(1) disminuir los costos logísticos(2) y minimizar los efectos de las fluctuaciones del precio de esta materia prima(3)

Introducción

Material y métodos

Los granos de maíz se obtuvieron de los silos de almacenamiento de Cooperativa Agropecuaria Cocamar®, Londrina, Paraná, Brasil, yno se conoce su identidad genética. Estos granos se procesaron inicialmente en un molino de martillos hasta alcanzar un tamaño medio de partícula de 1.5 mm, y se sometieron a la evaluación del contenido de humedad según la metodología descrita por la AOAC(11) , obteniendo un valor medio de 117 g/kg de materia seca (MS). El suero ácido se obtuvo de la empresa láctea Volpato®, en la ciudad de Arapongas, Paraná, Brasil, durante el procesamiento de la leche para la producción de derivados, y se lo usó poco después in natura para rehidratar los granos. El suero de leche en polvo utilizado se adquirió en la Cooperativa Cativa®, en la ciudad de Londrina, Paraná, Brasil. El grano de maíz se molió y se sometió a una hidratación según cada tratamiento añadiendo agua sin cloro y/o suero para alcanzar el 35 % de humedad, con o sin la adición de un inoculante definiendo cinco productos, que se incorporaron al grano de maíz seco correspondientealos tratamientos experimentales: Ensiladodegranodemaíz rehidratado con agua (TEST.O); Ensilado de grano de maíz rehidratado con suero de leche fluido (ESF); Ensilado de grano de maíz rehidratado con suero fluido, más inoculante (ESF + I); Ensilado de grano de maíz rehidratado con suero de leche en polvo reconstituido con agua (ESP); yEnsilaje de grano de maíz rehidratado con suero en polvo reconstituido con agua, más inoculante (ESP + I). El inoculante microbiano añadido a la masa a ensilar fue previamente diluido en una proporción de 2.5 ml del producto en 7 L de agua sin cloro y/o suero por cada 20 kg de maíz molido y homogeneizado manualmente. El inoculante utilizado fue Biotrato SLO® (SLO Biotecnologia & Agropecuária, Cambé, Paraná, Brasil), el cual consta de Propionibacterium acidipropionici, Lactobacillus plantarum, Lactobacillus acidophilus, Pediococcus acidilactici, Enterococcus faecium,

Grano de maíz y preparación del ensilado

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):943 961 945 heterofermentativas, que pueden prolongar la estabilidad aeróbica de los ensilados de grano de maíz húmedos y rehidratados(7,10). En este contexto, la hipótesis de este trabajo fue que la composición del líquido del suero y su capacidad microbiológica favorece el mejoramiento de la calidad del ensilado, reduce el uso de agua para la rehidratación de los granos y contribuye a un destino adecuado de este subproducto. En el caso del suero en polvo, además de considerar la carga de nutrientes de su composición como fuente líquida para la rehidratación, está disponible a escala comercial. Por último, la adición de inoculantes puede ayudar a estas dos fuentes líquidas a mejorar la calidad fermentativa y la estabilidad aeróbica del ensilado. Así, el objetivo del presente estudio fue evaluar los efectos de la rehidratación de los granos de maíz con suero ácido o suero en polvo yagua, con o sin la adición de un inoculante, sobre las características químicas, fermentativas y la estabilidad aeróbica de los ensilados.

La composición del suero fluido antes del ensilaje fue: 60 g MS/kg MS, 865 g PB/kg MS, 3.40 g Ceniza/kg MS, 3.50 g EE/kg MS, un pH de 6.30, y acidez de 0.13 para el ácido láctico. El suero en polvo presentó las siguientes características: 970 g de MS/kg de NM, 110 g de PB/kg de MS, 60 g de cenizas/kg de MS, 15 g de EE/kg de MS, un pH de 6.30 6.0, y una acidez de 0.13 para el ácido láctico. Estos análisis siguieron los procedimientos descritos por Zenebon et al(16). Se recogieron muestras de los ensilados de cada tratamiento al momento de abrir los silos para determinar la composición químico fermentativa mediante un sistema de espectroscopía de infrarrojo cercano (NIRS DS2500; Foss, Dinamarca) (Tabla 2) del laboratorio 3rlab® (Chapecó, Santa Catarina, Brasil). Los resultados de los análisis mostrados en la Tabla 2 son sólo exploratorios y descriptivos, ya que se trata de una caracterización de los ensilajes sin la aplicación de análisis estadísticos.

Lactobacillus buchneri y Lactbacillus curvatus, a una concentración de 70×109 UFC/g y 8 % de enzimas celulolíticas. Una vez hidratada, la masa de cada uno de los cinco productos se almacenó en seis silos de polietileno con una capacidad de 4 L cada uno, determinando unidades con un peso medio inicial de 4.36 ± 0.17 kg. La compactación se realizó manualmente, con una densidadespecíficamediade1.020± 0.04kgdematerianatural (MN)/m3.Todos los silos se sellaron con una tapa y una cinta de plástico adecuada y se almacenaron en un lugar seco y ventilado durante 45 días hasta la fecha de apertura, cuando alcanzaron un peso final de 4.28 ± 0.20 kg. El diseño experimental fue completamente aleatorio con cinco tratamientos y seis repeticiones correspondientes a cada silo. Análisis químico

Las muestras de grano de maíz antes del ensilado (883 g de MS/kg de materia natural (MN), 92.7 g de proteína bruta (PB)/kg de MS, 11.5 g de cenizas/kg de MS, 31.8 g de extracto etéreo (EE)/kg de MS, 126 2 g de FDN/kg de MS, 25 8 g de FDA/kg de MS y 11.3 g de lignina/kg de MS) y la masa ensilada después de abrir los silos (Cuadro 1) se evaluaron según las metodologías de AOAC(11) , mientras que la fibra detergente neutra (FDN) se ensayó con una alfa amilasa estable al calor y sulfito de sodio (aFDN), la fibra detergente ácida (FDA) y la lignina (lignina (as)) con ácido sulfúrico y corregida para cenizas se evaluaron según la metodología descrita por Van Soest et al(12) . Los valores de los nutrientes digeribles totales (NDT) se calcularon según Sniffen et al(13); los de los carbohidratos totales (CHT) se estimaron según la ecuación propuesta por Chandler(14), y los de los carbohidratos no fibrosos (CHNF), según la ecuación de Hall(15)

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Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):943 961 947 Cuadro 2: Composición químico fermentativa de los ensilados de grano de maíz rehidratado determinada por el sistema NIRS Tratamiento 1 Variables 2 (g/kg DM) TEST ESF ESP Sin Con Sin Con MS, g/kg MN 652.9 609.4 655.0 641.5 621.7 Humedad 347.1 390.6 344.0 358.5 378.3 PB 97.2 98.5 100.1 100.7 95.1

Proteína disponible 96.2 97.9 99.2 100.1 94.4

PIDA 01.0 00.6 00.9 00.7 00.7 PIDN 02.8 02.2 02.9 02.8 02.3

Proteína soluble g/kg PB 496.0 504.8 520.6 504.0 509.5

PIDA g/kg PB 10.0 06.2 09.1 06.6 07.5 FDA 31.3 28.6 31.4 26.0 27.4 FDN 91.0 74.9 87.9 85.5 76.6 aFDNmo 85.4 69.3 82.1 78.7 69.4 Lignina 05.1 04.9 05.1 04.6 04.7 Lignina, g/kg FDN 56.3 64.9 58.5 53.7 61.8 Azúcares (carbohidratos solubles en agua) 44.5 50.5 49.0 50.4 48.3 Almidón 698.8 703.9 688.9 704.7 699.9 Almidón, g/kg CNF 919.7 905.1 905.0 916.4 904.4 Digestibilidad del almidón en el rumen, g/kg almidón 0h 466.4 394.1 417.6 354.0 458.1 Digestibilidad del almidón en el rumen, g/kg starch 7h 701.9 709.2 701.6 686.4 740.7 Lípidos 36.2 33.1 35.3 29.7 38.1 Ceniza 18.5 17.9 18.3 17.8 18.6 Calcio 00.5 00.5 00.5 00.5 00.5 Fósforo 02.2 02.0 02.0 02.2 02.2 Potasio 03.9 03.7 03.9 04.0 03.8 Magnesio 00.9 00.8 00.9 00.9 00.9 Azufre 00.9 00.9 00.9 00.9 00.9 Ácido láctico 21.5 24.8 26.3 22.2 24.8 Ácido acético 03.2 05.0 03.6 03.0 04.2 Equivalente proteico del NH3 N 03.3 03.6 03.1 02.9 03.8 NH3 N, g/kg de PB 33.6 37.0 31.3 28.8 40.1 pH 4.78 3.89 4.13 4.23 4.15 Kd de almidón (utilizando 3.7 h) %h 17.00 17.19 16.96 16.29 18.86

1 Tratamiento: TEST= ensilado de grano de maíz rehidratado con agua; ESF= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero de leche; ESF + I= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero fluido, más inoculante; ESP= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero de leche en polvo reconstituido con

��=µ+α�� +β�� +δ�� +(αβ)�� +(αδ)�� +(βδ)�� +ξ�� donde:

El pH de la masa ensilada durante la exposición aeróbica se midió utilizando un potenciómetro (AZ Temp Meter; AZ Instrument Corp., Taichung City, Taiwán) según la metodología de Phillip y Fellner(19). Estos análisis se delimitaron en parcelas subdivididas, en lascualeslaporción principalerael tratamiento ylasubparcelael tiempo de exposición aeróbica. Análisis estadístico Los datos se analizaron según un diseño completamente aleatorio utilizando el procedimiento de Modelo Lineal General (PROC GLM) de SAS (ver 9.2; SAS Inst. Inc., Cary, NC, EEUUA). Se utilizaron contrastes para verificar las hipótesis científicas utilizando el comando CONTRAST, lo que permitió comparar los impactos del uso de suero fluido y de suero en polvo en las variables investigadas, así como comparar los efectos del uso de inoculantes con estos agentes reconstituyentes. El modelo propuesto fue el siguiente:

2Variables: MS= materia seca (g/kg de materia natural); PIDA= proteína insoluble con detergente ácido; PIDN= Proteínas insolubles con detergente neutro; FDA= fibra detergente ácida; FDN= fibra detergente neutra; aFDNmo= fibra detergente neutra con amilasa y expresada excluyendo la ceniza residual; NH3 N= nitrógeno amoniacal. Kd= tasa fraccionaria de degradación. Análisis determinados por el Laboratorio 3rLab. Análisis fermentativo y estabilidad aeróbica Para evaluar el perfil de fermentación de los ensilados, se determinó la capacidad de amortiguación (CA) y el nitrógeno amoniacal (NH3 N) según la metodología de Playne y McDonald(17) al momento de la apertura de los silos y tras 240 h de exposición al aire (Cuadro 3). La estabilidad aeróbica de los ensilados se determinó utilizando 3 kg de la masa ensilada, homogeneizada y depositada en los silos según cada tratamiento, la cual permaneció en una sala cerrada expuesta en un banco a temperatura ambiente durante 240 h. Se midió la temperatura ambiente y la del ensilado (25.43 ± 2.38 °C) y las temperaturas del ensilaje se verificaron cada 12 h utilizando un termómetro digital (TP101 Xtrad 145 mm; Shenzhen Handsome Techn., Guangdong, China). Para esta medición se introdujo la varilla del termómetro a 10 cm de profundidad en el centro de la masa. Se consideró que la pérdida de estabilidad aeróbica se producía cuando la temperatura de la masa ensilada sobrepasaba la temperatura ambiente por 2 °C(18) .

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):943 961 948 agua; ESP + I= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero en polvo reconstituido con agua, más inoculante.

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):943 961 949 Yijkl = valor observado respecto al nivel i del factor A, combinado con el nivel j del factor B y el nivel k del factor C, en la repetición l; µ = promedio general; αi = nivel de efecto i del factor A; βj = nivel de efecto j del factor B; δk = nivel de efecto k del factor C; (αβ)ij = efecto de la interacción de A con B; (αδ)ik = efecto de la interacción de A con C; (βδ)jk = efecto de la interacción de B con C; ξijkl = error experimental asociado a Yijkl y considerado independiente e idénticamente distribuido, con la distribución N(0, σ2). Inicialmente se sometió a prueba la interacción (αβδ)ijk, pero debido a su baja magnitud, se la eliminó del modelo estadístico. Los resultados se presentan como media ± desviación estándar, así como el correspondiente error estándar. La significancia fue declarada en P<0.01 y P<0.05, y las tendencias se debatieron cuando P<0.10. Para los datos de pH de la estabilidad aeróbica, el análisis de regresión (α= 0.05) se realizó para dividir la interacción temporal por tratamiento en el programa estadístico RStudio (v. 3.6.0; 2019). Resultados Calidad de la composición química

El contenido de ADF del ensilado de grano de maíz rehidratado con ESP difirió significativamente (P<0.01) entre los tratamientos (Cuadro 1), con un valor inferior de FDA observado de 14.7 g/kg de MS para el ensilado sin inoculación, seguido de ESP + I con un valor de 21.0 g/kg de MS. Hubo una interacción significativa (P<0.01) entre las fuentes líquidas utilizadas, en la que los ensilajes ESP tuvieron los valores más bajos de ElFDA.contenido de lignina difirió significativamente (P<0.10) entre los ensilados de ESF y otros tratamientos: el mayor contenido de lignina se observó en el tratamiento ESF + I con 7.8 g/kgdeMS,ademásdepresentarunainteracción significativa (P<0.05)entreESF y ESP; el menor contenido de lignina se observó en el ensilado de ESF (Cuadro 1).

El valor de EE difirió (P<0.05) para los ensilajes en los que se utilizó ESF como fuente de líquido para rehidratar los granos de maíz, con un mayor contenido de este nutriente en el tratamiento ESF + I. Hubo una interacción significativa (P<0.01) entre las fuentes de líquido de ESF y ESP utilizadas para rehidratar los granos (Cuadro 1), observándose un aumento de EE en la fuente ESF en comparación con los valores de los ensilajes con los tratamientos testigo y ESP.

Perfil de fermentación El NH3 N de la masa ensilada expuesta al aire durante 240 h mostró diferencias significativas entre los diversos ensilajes (Cuadro 3) con y sin inoculación (P<0.05) y entre los tratamientos ESP y ESF (P<0.01), y se observó una interacción significativa entre las fuentes de líquido de estos tratamientos (P<0.01). Los ensilados con adición de inoculante y el tratamiento testigo mostraron los niveles más altos de NH3 N a las 240 h. Los valores de pH evaluados en los ensilados mostraron una diferencia significativa tanto al momento de la apertura de los silos como después de 240 h de exposición al aire (Cuadro 3). Al momento de la apertura de los silos se observó una diferencia significativa entre los valores de pH de las fuentes de líquido de los ensilados ESF (P<0.05) y ESP (P<0.01) sin la adición de inoculante; la fuente ESF obtuvo un valor de pH inferior, de Después4.26. de 240 h de exposición, los valores de pH difieren entre los tratamientos ESF y ESP (P<0.01; 0.10, respectivamente), con un valor observado inferior de 4.31 para el SF y una tendencia hacia un valor de pH más bajo para el ensilado con SP en comparación con los del tratamiento testigo (Cuadro 3). En cuanto a la adición de inoculante, los ensilados de grano de maíz rehidratados con ESP mostraron un valor de pH superior al de los tratamientos testigo y ESF (P<0.01). Además, se observó una interacción significativa (P<0.01) entre los ensilados ESP y ESF, en la cual los valores de pH más bajos se observaron para ESF, independientemente de la adición de inoculante. Los ensiladosinoculados(P<0.05)queeranindependientesdelasfuentesdelíquidoutilizadas mostraron los valores de BC más bajos que los de los ensilados con los tratamientos ESF y testigo.

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):943 961 950 En relación con los niveles de ceniza se observó una diferencia significativa para las fuentes de los tratamientos (P<0.05), para la adición de inoculantes (P<0.01) y para la interacción entre las fuentes de líquido (P<0.05). Los ensilados de grano de maíz que se rehidrataron con ESP tuvieron los niveles más altos de ceniza en comparación con las otras fuentes de rehidratación, y la adición de inoculante en los tratamientos ESP y ESF arrojó los niveles más altos de este componente (Cuadro 1). Ni la fuente de líquido ni la adición inoculante influyeron en los valores de MS, PB, FND, CHT o CNF de los ensilajes (P>0.05).

La pérdida de estabilidad aeróbica difirió significativamente (P<0.05) entre los ensilados de grano de maíz rehidratados con agua y ESF + I y los sometidos a otros ensilados, que rompieron la estabilidad después de 84 h de exposición al oxígeno, mostrando una mayor estabilidad al momento de abrir los silos (Cuadro 4). La masa ensilada sometida a los tratamientos con agua y con ESF + I requirió de un tiempo significativamente más corto

Estabilidad aeróbica

Cuadro 4: Parámetros de estabilidad aeróbica de ensilados de grano de maíz sometidos a rehidratación Tratamientos Parámetros TEST ESP ESF ESP+I ESF+I deValor P aeróbica,Estabilidadhora 76b 84a 84a 84a 75b 0.0007 Tiempo máxima,temperaturaalcanzarhastalahora 234a 234a 104b 204a 201a 0.0001 pH 240 h 5.50±1.2ac 7.35±1.2b 4.40±0.3c 6.71±1.6ab 6.88±1.4ab 0.0006

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):943 961 951 (76 y 75 h, respectivamente) que los demás tratamientos (P<0.05) para aumentar su temperatura en 2 °C por encima de la temperatura ambiente, comportamiento que caracteriza a la pérdida de estabilidad aeróbica y el inicio del deterioro del ensilado El tiempo para alcanzar la temperatura máxima de la masa ensilada, excepto para el ensilado hecho con grano de maíz rehidratado con ESF (P<0.05), fue superior a 200 h, con una diferencia significativa entre tratamientos en el pH final de los ensilados expuestos al aire durante 240 h (Cuadro 4, Figura 1).

TEST= ensilado de grano de maíz rehidratado con agua; ESF= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero de leche fluido; ESF+I= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero fluido, más inoculante; ESP= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero de leche en polvo reconstituido con agua; ESP+I= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero en polvo reconstituido con agua, más inoculante. Figura 1: Valores de pH tras la exposición aeróbica de ensilados de grano de maíz rehidratados 65432 7 1098 0 12 24 36 48 60 72 84 96 108 120 132 144 156 168 180 192 204 216 228 240 pH Estabilidad aeróbica, h

ESF+IESP+IESFESPTEST

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):943 961 952 Test: 6.06±1.18, Ŷ=4.23+0.01x+0.0002x2 0.000001x3, R²=0.72, P=0.0011, CV=9.54; SWP: 5.38±1.18, Ŷ=4.52 0.0042x+0.0001x², R²=0.88, P=0.028, CV=21.88; ESF: 4.31±0.27, P=0.123, CV=6.26; ESP+I: 6.37±1.60, Ŷ=4.51 0.024x+0.0006x² 0.000002x³, R²=0.92, P=0.001, CV=25.17; SWP+I: 5.11±1.40, Ŷ=4.57 0.011+0.0001x², R²=0.89, P=0.005, CV=27.35. Discusión

Calidad de la composición química Se observó que el inoculante contribuyó a reducir la FDA en comparación con el tratamiento testigo. Estos valores más bajos de FDA pueden estar relacionados con la dilución del contenido de fibra evaluado(20) y con las enzimas celulolíticas presentes en los inoculantes, que degradan la fibra y alteran la estructura tridimensional de la pared celular del grano(9,21), determinando resultados positivos para la digestibilidad de este Losalimento.resultados de FDA y FDN para los ensilajes que utilizaron ESF coincidieron con los de Rezende et al(9), quienes también observaron pequeñas reducciones en los niveles de FDA en los tratamientos con suero ácido asociado a inoculantes, y en general observaron un menor contenido de FDN en los tratamientos con rehidratación del grano de maíz con suero ácido sin inoculante. Aún no está claro cómo se producen las reducciones de los niveles de estos nutrientes para estas variables y para la fuente de suero líquido. Sin embargo, la acidez del suero contribuye a potenciar la fermentación, lo que, junto con la hidrólisis ácida de la hemicelulosa, puede reducir los niveles de estas fibras.

Los niveles de lignina en todos los ensilados, independientemente del tratamiento, podrían considerarse bajos, ya que el contenido obtenido en los granos de maíz antes de la rehidratación fue de 11.3 g/kg MS. Esta reducción puede ocurrir después del ensilaje, debido al proceso de hidrólisis ácida de las fibras y a la acidificación que debilitará las moléculas complejas de lignina(20) y así obtener valores más bajos de este componente. Sin embargo, la acción de las fuentes de fluido y suero de leche sobre las reducciones del contenido de lignina en los ensilados de grano de maíz rehidratado requiere estudios más específicos en términos de estructuras de fibra, ya que este nutriente, así como la FDN y la FDA, están directamente relacionados con la digestibilidad del alimento.

Los niveles de lignina determinados en el presente estudio para el tratamiento testigo difieren de los obtenidos por Oliveira et al(1), quienes encontraron valores de lignina de entre 13.7 y14 g/kg MS en ensilados de grano de maíz rehidratados con agua más aditivo enzimático. Un factor que puede explicar esta variación es que los niveles de lignina presentes en los ensilados de grano rehidratado pueden variar ampliamente debido a la diversidad de cultivares de maíz disponibles, la fase y la gestión agronómica.

La adición del inoculante puede haber contribuido a un mayor valor del contenido de EE en el ESF + I, puesto que este aumento también fue observado por Tres et al(22) y Arcari

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):943 961 953 et al(3) en ensilados de grano de maíz rehidratado inoculados con L. buchneri. La fuente del ESF aumentó en EE en comparación con la de los ensilados para los tratamientos testigo y ESP. Este aumento puede explicarse por el potencial microbiológico y la disponibilidad de nutrientes que presenta el ESF como producto fresco(8) en el momento de la rehidratación, ya que hubo un ajuste en la base de MS de las fuentes de líquido probadas, para una distribución homogénea de la carga de nutrientes presentada. Los niveles de EE determinados por el presente estudio en el tratamiento testigo fueron similares a los obtenidos anteriormente(1,22,23) , quienes identificaron valores de 53.1, 45.2 y 39.6 g de EE/kg de MS, respectivamente, en muestras de ensilados de grano rehidratados con agua sin inoculantes añadidos El uso de la fuente de líquido del ESP puede haber contribuido a los mayores niveles observados de cenizas, debido a que su composición tenía 60 g de cenizas/kg de MS, mientras que la ESF tenía 3.40 g de cenizas/kg de MS. Los valores de MS, PB, FDN, CHT y CNF de los ensilajes fueron similares a los resultados observados por Rezende et al(9) en ensilajes de grano de maíz rehidratados con suero, y por Da Silva et al.(10) y Oliveira et al.(1) quienes evaluaron en ensilados de granos de maíz rehidratados con agua más inoculantes, así como sus efectos sobre los nutrientes.

Perfil de fermentación

En el presente estudio, el uso de suero fluido puede haber contribuido a una rápida reducción del pH y a la conservación de la fracción proteica durante el almacenamiento y la exposición al aire debido a la baja actividad proteolítica de las bacterias ácido lácticas(9,24) presente en el perfil microbiológico del suero de leche(8). Por el contrario, la inclusión del inoculante puede haber alterado el perfil de la población bacteriana del silo(10,24) y,en consecuencia,redujo el contenidodeprolaminadelos ensilados inoculados durante la exposición al aire, ya que se observaron mayores concentraciones de proteína soluble y de NH3 N en la apertura de los silos (Cuadro 2) y tras 240 h de exposición al aire (Cuadro 3), respectivamente, en los ensilados a los que se incorporaron los inoculantes, lo que puede indicar una mayor proteólisis(5,21). Esta hipótesis fue apoyada por los resultados obtenidos por otros autores(10), quienes al evaluar la adición de L. buchneri en ensilajes de grano de maíz húmedo y reconstituido, encontraron que el perfil

El ensilaje de grano de maíz rehidratado con ESF mostró una calidad de fermentación superior a la del ensilaje con ESP y agua, con el valor más bajo de NH3 N a 0.7 g/kg NT después de la exposición al aire durante 240 h. Según McDonald et al(20) , conforme el pH disminuye rápidamente en el ensilaje, la fracción proteica se conserva y las concentraciones de NH3 N serán menores, caracterizando así una fermentación adecuada. El aumento de las concentraciones de NH3 N en los ensilados puede estar relacionado con la actividad proteolítica de los microorganismos de la población epífita y/o inoculada durante el ensilado, que afectará a la descomposición de la prolamina de loscereales,asícomoaladigestibilidaddelalmidón, ycomoconsecuenciahabrámayores niveles de proteína disponible para la producción de NH3 N(21)

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bacteriano del ensilaje se modificaba, aumentando la concentración de bacterias lácticas a medida que aumentaba el período de almacenamiento del ensilaje, con una mayor concentración de NH3 N después de 90 días de almacenamiento en ambos tipos de Elensilajes.valorde pH más bajo de 4.26 para el suero de leche en los silos de apertura reforzó la hipótesis de que el perfil microbiano del suero de leche fluido preservaba la proteína en losgranosdemaízdebido asubajaactividadproteolíticadelasbacteriasdelácidoláctico, ademásdecontribuiraunarápidacaídadel pHdespués del ensilado.Sesabequelamatriz almidón proteína de los granos de maíz presenta una mayor degradación debida a la actividad microbiana que a la simple solubilización de los productos finales de la fermentación, como los ácidos(21) Los valores de pH observados después de 240 días de exposición al aire mostraron la acción de la fuente de líquido del SF en los ensilajes e inoculantes. La modificación del perfil bacteriano en los silos puede deberse a la adición de inoculantes con L. buchneri, que pueden crear nichos ecológicos y beneficiar a las bacterias proteolíticas en la conversión del ácido láctico en ácido acético, aumentando en consecuencia el pH durante el proceso de fermentación en este tipo de ambiente(21,24). Este hecho se observó en los ensilados inoculados, que presentaron valores de pH más altos después de 240 h de exposición al aire (Cuadro 3). El pH de una muestra de ensilado es una medida de su acidez; corresponde a la suma de las concentraciones de ácidos presentes en la masa ensilada, cuyos principales ácidos fueron el acético, el propiónico y el láctico. El ácido láctico es producido por las bacterias ácido lácticas; tiene una mayor concentración y contribuye más a la disminución del pH durante la fermentación(25). Algunos autores(12,20) consideran que los valores de pH de 3.8 a 4.2 son ideales; sin embargo, el pH en sí mismo no es capaz de inhibir la acción de los microorganismos indeseables, que también dependen de la velocidad de la reducción del pH observada a través del BC de los ensilados. La concentración de ácido láctico en el ESF y el ESF + I fue más expresiva en las muestras obtenidas para los ensilados al momento de la apertura de los silos (Cuadro 2), los cuales presentaron los valores más bajos de pH después de 240 h de exposición al aire. El ensilaje de grano de maíz rehidratado con ESF mantuvo el pH en la apertura y después de la exposición al aire, mostrando valores considerados cercanos a los ideales para la calidad fermentativa del ensilaje. Este hecho también puede deberse a la composición del suero, el cual incluía azúcares que fueron utilizados como sustratos por las bacterias lácticas en el proceso de fermentación, contribuyendo a una rápida caída del pH. También se observaron valores considerables para el ESF, a diferencia del agua, que presentó valores de pH más altos en la apertura de los silos. Los resultados obtenidos en el tratamiento testigo coinciden con los de Oliveira et al(1), que encontraron en el ensilado de maíz rehidratado con agua valores de pH de 4.25 al momento de la apertura del silo y de 6.50 al quinto día de exposición al aire.

Los ensilajes inoculados que fueron independientes de las fuentes de líquido utilizadas mostraron los valores más bajos de BC en comparación con los de las fuentes del ESF y del tratamiento testigo (Cuadro 3), lo que podría caracterizarse como una acción importante del inoculante en términos de fermentación justo después del ensilaje, con un efecto directo de la inoculación en la velocidad de reducción del pH y la consecuente mejora de la BC del ensilaje. Según Jobim et al(26), esta medida depende de la composición de la planta en cuanto a los contenidos de PB, iones inorgánicos, y la combinación de ácidos orgánicos y sus sales, además de proporcionar información sobre la velocidad de reducción del pH, que debe ser baja para facilitar esta acidificación durantelafermentación, lo queculminaenunamejorconservación ycalidad del ensilado. En el presente estudio, estas características (Cuadro 2) podrían considerarse para un BC positivo de los ensilados de grano de maíz rehidratado. Estabilidad aeróbica La pérdida de estabilidad aeróbica en los ensilados de grano de maíz rehidratados con agua ysuerodelecheseprodujodespués de55 h(9); sin embargo, en estetrabajo seobtuvo una mayor estabilidad aeróbica con valores de 75 a 84 h de exposición sin perder estabilidad, lo que caracteriza un efecto positivo de la rehidratación. Uno de los factores que pueden influir en el deterioro de los ensilados es la humedad de la masa ensilada, ya queunaltocontenidodehumedad yunaconcentraciónelevadadeácidoacéticofavorecen un medio idóneo para que se desarrollen microorganismos indeseables(9). En el presente trabajo, el contenido de humedad estaba entre los intervalos recomendados, de 35 a 37, para una alta calidad de ensilado de grano rehidratado(6,7), y las concentraciones de ácido acético fueron similares entre los ensilados. Además, el uso obligatorio de bacterias heterofermentativasenlosinoculantes,como L. buchneri,aumentalaestabilidadaeróbica de los ensilados de grano de maíz húmedos y rehidratados(5,7,27), lo que justifica los resultados obtenidos en cuanto a la pérdida de estabilidad de los ensilados inoculados a las 84 h de exposición al aire. Por lo que respecta a la variable tiempo para alcanzar la temperatura máxima de la masa ensilada, dado que la tasa de calentamiento se obtuvo a través de los registros de temperatura máxima divididos entre el tiempo requerido para alcanzar la temperatura máxima, se observó que ésta se alcanzó del octavo al noveno día de exposición al aire, excepto para el ESF, que la alcanzó en el cuarto día, si bien los valores de temperatura máxima alcanzados para este ensilaje fueron bajos. En general, los ensilados de granos de maíz rehidratados, independientemente de la fuente de líquido utilizada para rehidratar los granos, fueron eficientes en cuanto al tiempo en que alcanzaron la temperatura máxima en este proceso. Esta justificación puede estar relacionada con el perfil fermentativo de estos ensilados y el mayor efecto del inoculante bacteriano utilizado, el cual mejora la estabilidad aeróbica de los ensilados. A pesar de que el ESF alcanzó la temperatura máxima antes que los otros ensilados, con un valor final de pH cercano al ideal (4.40) en términos de calidad, después de 240 h de exposición al aire, el ensilado seguía siendo superior, en términos cualitativos y de fermentación, a los de los otros

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Tras la exposición al aire, los tratamientos que a los que se les agregó un inoculante microbiano también mostraron un valor de pH final menor que el del ESP, pero no menor que el del ESF sin el inoculante ni que el del ensilaje testigo (Cuadro 4). Esto demuestra que, aunque la inoculación prolongó eficazmente el tiempo al que se alcanzó la tasa de calentamiento de los ensilados, se podría seguir considerando que los valores de pH sobrepasaronlosvaloresideales,como enelcasodelvalorobtenidoparael ESF.También se observó un aumento significativo del pH en los tratamientos con agua, ESP y ESP + I tras 60 h de exposición al aire (Figura 1). Los valores de pH de los ensilados aumentaron con la exposición al aire debido a la acción de levaduras que pueden utilizar el lactato como fuente de carbono y energía, favoreciendo un entorno apto para el crecimiento de mohos y bacterias aeróbicas, a los cuales se debe el deterioro del ensilado(20) .

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):943 961 956 ensilados. Estos resultados fueron similares a los obtenidos por Rezende et al(9), quienes observaron que tras 40 h de exposición aeróbica los ensilados de grano rehidratados aumentaban su temperatura, independientemente del líquido utilizado para la Sirehidratación.bienlapérdida de estabilidad aeróbica para el ensilaje de grano de maíz rehidratado con ESF se produjo a las 84 h de exposición, yse observó que, ante el desafío que implica el tiempo de exposición al aire, este ensilado también presentó valores medios de pH inferiores a los de los ensilados elaborados con las otras fuentes de rehidratación (Figura1). Esta característica de mantener la estabilidad tras la apertura de los silos puede explicarse por el perfil microbiano de la fuente de líquido utilizada para la rehidratación, la cual presenta una baja actividad proteolítica de las bacterias ácido lácticas(24) y una aceleración de la fermentación del grano; éstas obedecen al hecho de que la presencia del ácido láctico ocasiona una reducción del pH tras el proceso de ensilado (Cuadro 2).

Los valores de pH del ensilado de grano de maíz rehidratado con ESF se mantuvieron más estables durante las 240 h de exposición y se acercaron a los valores al momento de la apertura del silo, en comparación con los de los otros tratamientos. Este comportamiento puede explicar la diferencia significativa en el valor del pH final de este tratamiento tras haber sido expuesto al aire. Sin embargo, el ensilado de grano de maíz rehidratado con agua, que también tuvo un valor de pH más bajo al final de la exposición al aire, no mostró un comportamiento estable durante dicha exposición. Por el contrario, el ensilado de grano de maíz rehidratado con ESP mostró un aumento constante del pH durante la exposición y alcanzó un valor de pH final más alto (7.35). Estos resultados son similares a los observados por Oliveira et al(1), quienes observaron en el pH de los ensilados de granos de maíz rehidratados con agua un aumento constante de las 48 h a las 120 h de exposición al aire. El pH final de los ensilados está influido por varios factores; pero, según Kung Junior et al(25), está más relacionado con la concentración de ácido láctico y CT en los alimentos ensilados, como se muestra en el Cuadro 2, en el que las mayores concentraciones de ácido láctico al momento de la apertura de los silos fueron para el ESF, seguido de los ensilados inoculados. Un estudio anterior(10) demostró que la mayor estabilidad aeróbica alcanzada con un período más largo de almacenamiento de

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Conclusiones e implicaciones

Literatura citada: 1. Oliveira ER, Takiya SC, Del Valle AT, et al. Effects of exogenous amylolytic enzymes on fermentation, nutritive value, and in vivo digestibility of rehydrated corn silage. Anim Feed Sci Technol 2019;251:86 95.

El uso del suero fluido se presenta como una alternativa adecuada al uso del agua para la rehidratación de los granos de maíz para ensilaje, ya que además de ser una alternativa sostenible y que preserva el medio ambiente, también justifica su uso el hecho de que mejora la calidad química y fermentativa del ensilado, así como su estabilidad aeróbica. Porotraparte,los datos sugieren quees necesariorealizarinvestigacionesmásespecíficas sobre la acción del suero de leche en la reducción de las fibras del ensilado de grano de maíz rehidratado, y sobre el potencial microbiológico del producto como posible aditivo biológico para la conservación de este ensilado Agradecimientos Los autores agradecen al programa de posgrado en Ciencia Animal de la Universidad Estatal de Londrina (UEL, Londrina, Brasil) y a la Coordinación de Perfeccionamiento del Personal de la Enseñanza Superior (CAPES, Brasilia, Brasil) por la beca otorgada Conflictos de interés Los autores declaran no tener ningún conflicto de interés.

los ensilados de grano de maíz rehidratados y húmedos inoculados con L. buchneri se debe a la acumulación de productos de fermentación tales como los ácidos acético y propiónico, que tienen propiedades antifúngicas. Los ensilados de grano de maíz rehidratados con el tratamiento ESF fueron superiores según los parámetros de calidad evaluados en el presente estudio. Además, el uso del suero fluido en la rehidratación del grano puede considerarse como una fuente de líquido alternativa al agua que favorece la conservación de los alimentos ensilados y da a este subproducto un destino adecuado para la preservación del medio ambiente. Si bien se demostró que el suero en polvo dio lugar a una mejor calidad química y fermentativa en comparación con la fuente de líquido comúnmente utilizada, puede no ser una opción alternativa adecuada para rehidratar los granos, ya que para diluir el polvo antes de rehidratar el grano se requiere añadir agua, lo cual lo aleja de la producción de alimentos sostenible. Otro hecho que no favorece el uso de esta fuente de líquido es el encarecimiento del proceso debido que los diversos procesos que intervienen en la producción del suero en polvo elevan su precio de compra

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1 Variables

3 EEM= error estándar de la media.

Tratamiento 2 TEST ESF ESP EEM 3 ESF ESP I 4Sin Con Sin Con MS 633.4 ± 0.38 628.3 ± 0.53 637.0 ± 0.34 629.8 ± 0.68 625.7 ± 1.84 0.97 ns ns ns ns Ceniza 11.3 ± 0.25 11.1 ± 0.06 11.8 ± 0.05 12.0 ± 0.07 12.7 ± 0.06 0.06 ns ** * ** PB 103.0 ± 0.19 104.7 ± 0.42 103.2 ± 0.27 101.3 ± 0.17 104.7 ± 1.74 0.31 ns ns ns ns EE 37.0 ± 0.55 37.3 ± 0.35 41.8 ± 0.47 35.4 ± 0.30 43.6 ± 0.30 0.40 ** ns ns * FDN 122.1 ± 2.07 112.8 ± 0.77 128.6 ± 1.42 137.4 ± 2.21 101.4 ± 0.96 1.44 ns ns ns ns FDA 23.0 ± 0.46 20.2 ± 0.23 22.1 ± 1.00 14.7 ± 0.75 21.0 ± 0.21 0.27 ns * ** * Lignina 3.4 ± 0.57 3.3 ± 0.27 7.8 ± 0.14 3.4 ± 0.23 4.2 ± 0.31 0.24 *** ns ns ** CHT 847.7 ± 0.77 847.0 ± 0.46 843.2 ± 0.22 851.3 ± 0.36 845.9 ± 2.01 1.04 ns ns ns ns NDT 812.9 ± 0.02 813.1 ± 0.01 812.8 ± 0.05 813.3 ± 0.04 813.0 ± 0.01 0.02 ns *** *** ** CNF 718.8 ± 2.64 734.2 ± 1.01 714.6 ± 1.29 714.0 ± 2.39 744.5 ± 2.49 2.12 ns ns ns ns

2 Variables:MS= Materia seca (g/kg de materia natural); Ceniza= materia mineral; PB= proteína cruda; EE= extracto de éter; FDN= fibra detergente neutra; FDA= fibra detergente ácida; CHT= carbohidratos totales; NDT= Nutrientes digeribles totales; CNF= carbohidratos no fibrosos.

ESP×ESF

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):943-961 960 Cuadro 1: Calidad química (g/kg MS) de los ensilados de maíz en grano rehidratados con agua, suero en polvo y suero fluido

1 Tratamiento: TEST= ensilado de grano de maíz rehidratado con agua; ESF= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero de leche fluido; ESF + I= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero fluido, más inoculante; ESP= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero de leche en polvo reconstituido con agua; ESP + I= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero en polvo reconstituido con agua, más inoculante.

4 Interacción “ESF x ESP”. *P<0.01; ** P<0.05; *** P<0.10; ns= no significativo.

Tratamiento: TEST= ensilado de grano de maíz rehidratado con agua; ESF= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero de leche fluido; ESF + I= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero fluido, más inoculante; ESP= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero de leche en polvo reconstituido con agua; ESP + I= ensilado de grano de maíz rehidratado con suero en polvo reconstituido con agua, más inoculante

2 Variables: bc= capacidad de amortiguación (e.mg/100g MS); NH3 N= nitrógeno amoniacal g/kg de nitrógeno total) y el pH en la apertura (0h) y la exposición al aire (240 h); 3 EEM= error estándar de la media; 4 Interacción “ESF x ESP”. * P<0.01; ** P<0.05; *** P<0.10; ns= no significativo.

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Cuadro 3: Calidad fermentativa (g/kg MS) de los ensilados de maíz en grano rehidratados con agua, suero en polvo y suero fluido

1 Variables 2

Tratamiento TEST ESF ESP EEM 3 ESF ESP I ESP×ESF 4Sin Con Sin Con NH3 N 0 h 0.6 ± 0.04 0.5 ± 0.02 0.4 ± 0.01 0.5 ± 0.009 0.4 ± 0.03 0.02 ns ns ns ns NH3-N-240 h 1.9 ± 0.08 0.7 ± 0.01 1.3 ± 0.04 0.9 ± 0.03 2,20 ± 0.08 0.05 * * ** * pH 0 h 4.53 ± 0.07 4.26 ± 0.09 4.43 ± 0.03 4.38 ± 0.14 4.35 ± 0.12 0.10 ** * ns ns pH-240 h 6.13 ± 0.08 4.31 ± 0.11 5.14 ± 0.70 5.44 ± 0.41 6.47 ± 0.18 0.33 * *** * * BC 259.9 ± 1.78 276.8 ± 5.27 266.3 ± 1.73 231.6 ± 3.03 243.4 ± 1.67 3.11 ns ns ** ns

Rendimiento productivo y clasificación de canales de corderos Pelibuey puros y cruzados criados bajo un sistema de producción intensivo en un clima cálido húmedo Miriam Rosas Rodríguez a Ricardo Serna Lagunes b Josafhat Salinas Ruiz a Julio Miguel Ayala Rodríguez c Benjamín Alfredo Piña Cárdenas d Juan Salazar Ortiz a* a Colegio de Postgraduados Campus Córdoba. Carretera Federal Córdoba Veracruz km 348, Congregación Manuel León, 94946, Amatlán de los Reyes, Veracruz, México.

962 https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.6023Artículo

b Universidad Veracruzana. Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, región Orizaba Córdoba, Veracruz, México. c Colegio de Postgraduados. Campus Montecillo Ganadería. Estado de México, México. d Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Campo Experimental La Posta. Veracruz, México. *Autor de correspondencia: salazar@colpos.mx Resumen: Se estudió el efecto de la raza en el crecimiento, las características y la clasificación de la canal utilizando 11 corderos Charollais x Pelibuey (ChP), 10 corderos Dorper x Pelibuey (DP) y 18 corderos Pelibuey (P) bajo un sistema de producción intensiva en un clima cálido húmedo. Se observó un efecto significativo del genotipo (P<0.05) en el peso al nacer (PN),

Recibido: 15/07/2021

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):962 980 963 el peso al destete (PD) y la ganancia diaria de peso (GDP), todos ellos fueron mayores en el genotipo ChP. Los corderos ChP y DP alcanzaron el peso comercial 35 y 23 días antes, respectivamente, que los corderos P. El genotipo tiene una marcada influencia en las características de la canal, afecta la conformación y la clasificación de la canal. La probabilidad de obtener una canal con buena conformación y clasificación MEX 1 (buena: MEX 1) es 72 % mayor para el genotipo ChP que para el genotipo P. Los rendimientos de lomo y pierna del genotipo ChP fueron mayores que los de los otros genotipos. El pH, la temperatura y el color instrumental de la canal, la carne y la grasa subcutánea fueron afectados por el genotipo. Los corderos ChP mostraron un mejor crecimiento, características y clasificación de la canal que los corderos de los genotipos DP y P. Palabras clave: Cordero, Ovino de pelo, Canal, Cortes comerciales, Carne.

Introducción

La Pelibuey es una raza de pelo de tamaño mediano y se distribuye en una gran parte del territorio mexicano(4). Es una raza que se utiliza para la producción de carne porque posee características de rusticidad que le permiten adaptarse a diferentes climas(5,6). Tiene baja estacionalidad reproductiva, alta prolificidad y resistencia a parásitos, aunque los animales deengordatienentasasdecrecimientomásbajasquelasrazastradicionalesdelana(7).Debido a sus características específicas y bajo las condiciones de los sistemas de producción utilizados en México, las ovejas Pelibuey pueden ser utilizadas como raza materna para el cruzamiento con otras razas especializadas para la producción de carne(6) para obtener corderos que desarrollen canales con mejor conformación cárnica. No obstante, el rendimiento productivo y las características de la canal de la raza Pelibuey han sido menos

En México, la producción ovina es importante debido a la alta demanda y la insuficiente producción nacional de carne(1). En las regiones cálido húmedas, la producción local de forraje es favorable, y la producción de carne de ovino podría mejorarse durante todo el año para satisfacer la demanda interna. En los sistemas locales de producción ovina, incluyendo los de las regiones cálido-húmedas, la producción de carne puede mejorarse mediante el uso de tecnologías y estrategias de manejo específicas(2). Una de estas estrategias es el cruzamiento de razas locales como la raza ovina Pelibuey con razas grandes de lana para producir corderos cruzados, ya que los animales resultantes de estas cruzas presentan mayor ganancia diaria de peso(3) .

Aceptado: 31/01/2022

Los estándares para la evaluación de la calidad de la carne de ovino en canal varían en todo el mundo. Para orientar y fortalecer la cadena de producción, procesamiento, comercialización y consumo de carne de ovino y definir las características de calidad de las canales de ovino para su comercialización nacional en México, se utilizó la norma mexicana para la clasificación de la carne de ovino en canal, NMX-FF-106-SCFI-2006. Sin embargo, haypocos reportes desu aplicación enlaevaluacióndelacarnedeovino encanal. Asimismo, hay poca información sobre el crecimiento y las características de corderos Pelibuey de raza pura o corderos obtenidos al cruzar esta raza con razas como Dorper y Charollais. Para satisfacer la demanda actual y futura del mercado interno, es importante determinar el efecto de la raza en el crecimiento de los corderos, su edad al sacrificio y la calidad de la carne en canal para las razas actualmente utilizadas en México y, de ese modo, generar información que contribuya a la comercialización de carne en canal de calidad. El objetivo del presente estudio fue evaluar el efecto de la raza en el crecimiento, las características y la clasificación de la canal de corderos Pelibuey de raza pura y corderos obtenidos al cruzar la raza Pelibuey con las razas Dorper y Charollais. Material y métodos La investigación se realizó de 2015 a 2017 en las instalaciones del Área Experimental de Ovinos del Colegio de Postgraduados Campus Córdoba, ubicado en la carretera federal Córdoba Veracruz en el km 348, Amatlán de los Reyes, Veracruz, México. La ubicación geográfica es 18° 51’ 20” N y 96° 51’ 37” O, a una altitud de 650 msnm. El clima es cálido húmedo con lluvias abundantes en verano, la temperatura promedio anual es de 22 °C, y la precipitación anual es de 2,000 mm(8). El experimento se realizó de acuerdo a los criterios establecidos en la Norma Oficial Mexicana sobre especificaciones técnicas para la producción y procesamiento sanitario de la carne (NOM 009 ZOO 1994), especificaciones técnicas para la producción y trato humanitario en la movilización de animales (NOM 051 ZOO 1995), uso de animales de laboratorio (NOM 062 ZOO 1999), y métodos para dar muerte a los animales domésticos ysilvestres (NOM 033 SAG/ZOO 2014), de conformidad con el Reglamento para el Uso y Cuidado de Animales Destinados a la Investigación del Colegio de Postgraduados.

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Debido a la reciente introducción en México de nuevas razas de ovinos con mayor especialización para la producción de carne (por ejemplo, las razas Charollais y Dorper) y la posibilidad de que estas razas puedan ser de utilidad potencial en el cruzamiento con la raza Pelibuey, es necesario evaluar el rendimiento productivo (peso al nacer, peso al destete, ganancia diaria de peso y días de engorda) y las características de la carne en canal de corderos que resultan del cruzamiento con la raza Pelibuey.

satisfactorios que los de otras razas con mejor conformación cárnica(4), y a veces estas características delacanal nosemejoranal cruzarse conciertasrazas delanaespecializadas(5) .

También se registraron los pesos al destete (PD) de los corderos (aproximadamente 75 d).

Los días de engorda (DE) se determinaron como el número de días entre el destete y el sacrificio. La ganancia diaria de peso (GDP) se determinó a partir de la diferencia en el peso al sacrificio y el PD dividida entre los DE. Los corderos se sacrificaron con pesos vivos promedio similar. Rendimiento de la canal del cordero

El sacrificio de los animales se realizó en el rastro municipal de Orizaba, Veracruz, México, a 18 km de las instalaciones del Colegio de Postgraduados bajo las especificaciones establecidas en la norma NOM 033 SAG/ZOO 2014. Cada cordero se transportó de forma individual, y los animales se transportaron a una densidad de población de 0.2 m2/cordero para minimizar la probabilidad de lesiones. Antes del sacrificio (1200 h), se redujo la disponibilidad de alimentos para los corderos, y se mantuvieron en ayunas durante 4 h y se transportaron al rastro el día del sacrificio. El peso vivo (PV) de los corderos se registró en

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Animales de experimentación y dieta

Treinta y nueve (39) corderos machos de un rebaño experimental: Charollais x Pelibuey (n= 11), Dorper x Pelibuey (n= 10) y Pelibuey (n= 18), fueron criados por sus madres. En la primera semana de lactancia, los corderos se quedaron con sus madres; después de este período, las ovejas salían a pastar de las 1000 a las 1400 h, regresando a amamantar a sus crías ya quedarse toda la noche. A los corderos se les proporcionó una dieta comercial (creep feeding de Agribrands Purina México®) desde el nacimiento hasta el destete en comederos con acceso restringido para las madres. Después del destete, los corderos se alimentaron con una dieta de forraje de caña de azúcar picado mecánicamente con un tamaño de partícula aproximadode3.0cm yunconcentradodealimentocomercial(Agribrands PurinaMéxico®) quecontenía15 %deproteínacruda(PC) yqueconsistíaprincipalmenteencereales molidos, una combinación de pastas de semillas oleaginosas, subproductos de cereales, melaza, pasta de coco y aceite vegetal. Este alimento se ofreció libremente a los corderos solo una vez al día (0700 a 0800 h). El agua estuvo disponible ad libitum en bebedores tipo taza. En la región central de Veracruz, México, donde se desarrolló el presente estudio, los productores de ovinos manejan la dieta ensayada en esta investigación durante el período de engorda. En este sentido, se están evaluando las condiciones de manejo que actualmente aplican los productores de ovino, por lo que no se modificó la dieta de las ovinos estudiados, con el fin de adoptar y trasladar los resultados de esta investigación a los ovinos locales del productor. Rendimiento productivo del cordero

El peso de los corderos se midió al nacer (dentro de las primeras 24 h de vida, PN) y cada 15 días a partir de entonces hasta que alcanzaron el peso de sacrificio (aproximadamente 45 kg).

Las canales fueron evaluadas por cinco evaluadores capacitados. La capacitación de los evaluadores consistió en varias sesiones de capacitación en calidad de canal de ovino. Los estándares fotográficos utilizados para la evaluación de las canales obtenidas en este experimento se muestran en la Figura 1. La evaluación de las canales se basó en los criterios de la norma mexicana para la clasificación de las canales de cordero (NMX FF 106 SCFI 2006)(9). Esta norma describe tres categorías de conformación de la canal (excelente, buena y deficiente) y cuatro categorías de grado de calidad para la canal entera; en orden de calidad decreciente,lasmejores sonMéxicoExtra(MEXEXT),México1(MEX1),México2(MEX 2) y Fuera de Clasificación (F/C). Los criterios para la clasificación incluyen la edad del animal, el peso al sacrificio, la conformación de la canal y el grosor de la grasa dorsal en el músculo longissimus dorsi a la altura de la 12ª costilla (relación grasa/conformación).

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Cuando las canales alcanzaron la temperatura ambiente, se almacenaron en una cámara frigorífica a 4 °C durante 24 h, donde se colgaron por ambos tendones de Aquiles. Posteriormente, se realizaron las siguientes mediciones: peso de la canal fría (PCF) para determinar el rendimiento de la canal fría (PCF/PV), pérdida de peso (PCC PCF), grosor de la grasa dorsal y perímetro del ojo de la costilla. Para determinar el grosor de la grasa y el área del ojo de la costilla del Longissimus dorsi, se realizó un corte entre las costillas 12 y 13, el grosor de la grasa dorsal se midió con un calibrador digital y el perímetro del ojo de la costilla se dibujó en papel de acetato. El área del ojo de la costilla se estimó a partir del perímetro utilizando un medidor de área foliar LI 3100 (LICOR®, Lincoln, NE, EE.UU.).

Conformación-clasificación de la canal de cordero y cortes comerciales de carne

el rastro. Después fueron aturdidos utilizando una pistola de perno cautivo, y la exsanguinación se realizó a través de un corte en la arteria carótida y la vena yugular. Luego los animales se desollaron y evisceraron. Los componentes que no eran de la canal, como la cabeza y las pezuñas, se retiraron y pesaron por separado. También se registraron los pesos de la sangre, la piel, las vísceras verdes llenas y vacías, las vísceras rojas y la bilis. El peso de la canal caliente (PCC) se registró inmediatamente para determinar el rendimiento de la canal caliente (PCC/PV*100).

El color instrumental, la temperatura y el pH de las canales se midieron a los 30 minutos y 24 h después del sacrificio. El color instrumental se midió de acuerdo con la escala CIE L*a*b*. Para el color30min de la canal, la lectura se hizo del músculo Rectus abdominis(11); para el color24h, la lectura se hizo del Longissimus dorsi, ypara el color de la grasa, la lectura se hizo de la cobertura de grasa de la pierna. Se utilizó un colorímetro portátil para medir esta variable (Mod CR 300/410, Minolta, Tokio, Japón). El iluminador D65 se utilizó como estándar de observación a un ángulo visual de 10º y 8 mm de apertura. La temperatura de la canal caliente (CC) y la de la canal fría (CF) se midieron insertando un termómetro de punción de grado alimenticio en la masa muscular (pierna). El pH30min se midió utilizando un

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):962 980 967 Figura 1: Canales de cordero clasificadas según la norma mexicana NMX FF 106 SCFI 2006

Mediciones del color, la temperatura y el pH de la canal

Las canales se dividieron longitudinalmente a lo largo de la espina dorsal. La mitad derecha se dividió en seis secciones comerciales en una modificación del procedimiento descrito: cuello (vértebras cervicales de la 1 a la 5); hombro (base ósea: escápula y húmero incluyendo las primeras cinco costillas en una sección perpendicular ubicada debajo de este); brazuelo (parte superior de la pata delantera y pecho, incluyendo el radio, de la 2ª a la 11ª costilla en una sección perpendicular con la falda); costillar (vértebras torácicas de la 5 a la 12); lomo (longissimus lumborum de la 13ª vértebra torácica a la 7ª vértebra lumbar); y pierna (la sección entre la última vértebra lumbar y la primera vértebra sacra)(10). Las secciones se pesaron de forma individual, y el rendimiento (%) se determinó con respecto al peso de la mitad derecha de la canal(11)

(A) Charollais x Pelibuey (Buena conformación, grado de calidad MEX 1); (B) Dorper x Pelibuey (Buena conformación, grado de calidad MEX 1); y (C) Pelibuey (Conformación deficiente, grado de calidad MEX 2).

Para analizar las variables de desarrollo productivo, características de la canal, cortes comerciales y calidad de la canal y la carne, se utilizó el siguiente modelo mixto: yij =μ+razai +animalj +εij; Donde ��=1,2,3; ��=1,⋯,39, �� es la variable de la respuesta del tipo de cruza ��, en el animal ��, �� es la media general, �� es el efecto fijo debido a la raza, �� es el efecto aleatorio debido al animal, asumiendo que ��~��(0,�� 2 ), �� es el error experimental, asumiendo que ��~��(0,��2)

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):962 980 968 potenciómetro equipado con un electrodo de punción (medidor de pH Mod HI99163, Hanna, TX, EE. UU.) después de la calibración del equipo utilizando soluciones tampón de pH 4.0 y 7.0, eligiendo el mismo punto para todas las canales. El pH24h de la carne (Longissimus dorsi) se midió utilizando un potenciómetro (Mod pH 1100, Oaklon, Eutech Instruments, Singapur) previamente calibrado con soluciones tampón de pH 4.0, 7.0 y 10.0. Todas las mediciones se realizaron por triplicado. Análisis estadístico Los datos se analizaron utilizando el procedimiento GLIMMIX en SAS 9.3 (SAS Institute Inc., Cary, NC, EE. UU.). El tipo de raza se consideró como el efecto principal en el modelo. Para las variables GDP y DE se utilizó el siguiente modelo de covarianza: yij =μ+razai +(β+δi)Xij + animalj +εij; Donde: ��=1,2,3; ��=1,⋯,39, �� son los DE la raza �� en animal ��, �� es la media general, �� es el efecto fijo debido al genotipo ��, (�� +��)��, �� es el intercepto de la covariable peso al destete ��, �� es la pendiente del genotipo, �� es el efecto aleatorio debido al animal, asumiendo que ��~��(0,�� 2 ), �� es el error experimental con ��~��(0,��2).

Rendimiento productivo del cordero

ElrendimientoproductivodeloscorderosdeacuerdoconelgenotiposemuestraenelCuadro 1. El análisis de varianza mostró que existe un efecto altamente significativo (P=0.0001) del genotipo en las variables PN, PD y GDP. El PN y el PD promedio fueron significativamente mayores en el genotipo Charollais x Pelibuey (ChP) que en el genotipo Dorper x Pelibuey (DP) (en 0.47 kg y2.94 kg, respectivamente) yen el genotipo Pelibuey (P) (en 0.69 kg y4.05 kg, respectivamente). Hubo un efecto significativo del genotipo (P=0.0020) y la covariable peso al destete (P=0.0073) en el número de DE. El número de DE requeridos para que los corderos alcanzaran el peso comercial no fue significativamente diferente en los corderos ChP y DP, pero los DE en esos grupos difirieron significativamente de los de los corderos P. Los corderos ChP y DP alcanzaron el peso comercial 35 y 23 días antes, respectivamente, que los corderos P. La ganancia diaria de peso promedio (GDP) desde el destete hasta el sacrificio difirió significativamente en los tres grupos; los corderos ChP y DP mostraron una GDP más alta que los corderos P (Figura 2). La GDP fue mayor en el genotipo ChP que en el genotipo DP.

El método de la DMS de Fisher y el método de corrección de grados de libertad de Satterthwaite se utilizaron para comparar las medias. Se utilizó el modelo logit acumulativo paracompararlaconformación yel grado decalidaddelacanal delos genotipos. El predictor lineal es �� =�� +��, donde �� es el predictor lineal en la �� ésima categoría (�� = 0,1) para el �� ésimo genotipo(�� =1,2,3), �� es el intercepto para la �� ésima categoría y �� es el �� ésimo efecto fijo del genotipo. Lanormamexicana parala clasificación de canalesdecordero establece tres categorías para la conformación de la canal (excelente, buena y deficiente) y cuatro categorías para el grado de calidad de la canal entera (en orden decreciente de calidad, estas categorías son MEX EXT, MEX 1, MEX 2 y F/C). En este estudio, sólo se obtuvieron y consideraron en el modelo para el análisis dos categorías para la conformación (buena y deficiente) y dos categorías para el grado de calidad (MEX 1 y MEX 2).

Resultados y discusión

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El presente estudio mostró que el cruzamiento de ovejas Pelibuey con carneros Charollais resulta en un mejor desarrollo productivo (PN, PD, DE y GDP) de corderos criados en condiciones dealtatemperatura yhumedad,es decir,enel áreade estudio dondesedesarrolló la presente investigación, la temperatura varía de 12 a 32 °C (mínima de 9 °C y máxima de 37 °C) yllueve 25.1 d en un mes con al menos 1 mm de precipitación. Los corderos de ovejas con aptitud cárnica (Katahdin) y carneros de cuatro razas (Charollais, Dorper, Suffolk y Textel) bajo mejores condiciones ambientales para la producción de ovinos (clima templado seco a1,962 msnm), fueronqueel mejor comportamiento productivoseencontróencorderos de la cruza Katahdin x Charollais(12). Los valores de producción citados en ese estudio son similares a los valores encontrados en el presente estudio. Los valores de PN encontrados en este estudio son superiores a los reportados en otros estudios(13) en corderos de ovejas Black Bellyx Pelibuey ycarneros de tres razas diferentes (Dorset, Hampshire ySuffolk) y corderos de ovejas Pelibuey y carneros de razas de pelo (Pelibuey, Katahdin y Dorper), con valores promedio reportados de 3.18 ± 0.34 y 2.9 ± 0.09 kg, respectivamente. La GDP (kg/d) en el presente estudio para los tres genotipos fue mayor que los valores en corderos P (0.181 ± 0.02), Pelibuey x Suffolk (0.206 ± 0.03), DP (0.222 ± 0.03), F1 x Dorset (0.217 ± 0.05), F1 x Hampshire (0.219 ± 0.05) y F1 x Suffolk (0.222 ± 0.04)(4,13). Estas diferencias pueden deberse a las razas utilizadas en la cruza y al manejo de los corderos durante la engorda. Es importante mencionar que no se han reportado previamente valores de PN, PD, DE o GDP para la cruza Charollais x Pelibuey (ChP). Por primera vez, se demuestra que el rendimiento de los corderos ChP con respecto a las variables es mejor que el de otras cruzas, incluso en condiciones climáticas estresantes de alta temperatura y humedad del área de estudio. Por lo tanto, esta cruza es una buena alternativa para producir ovinos en el trópico. La Figura 2 muestra el cambio en el peso vivo desde el nacimiento hasta los 5.5 meses según el genotipo. La gráfica muestra que a la edad de 5.5 meses, los corderos de los genotipos ChP

Cuadro 1: Comportamiento productivo de corderos Charollais x Pelibuey (ChP), Dorper x Pelibuey (DP) y Pelibuey (P) Variable (ChPn=11) (nDP= 10) (nP = 18) Peso al nacer, kg 3.93 ± 0.24a 3.46 ± 0.24ab 3.24 ± 0.16b Peso al destete, kg 19.39 ± 0.91a 16.45 ± 0.92b 15.34 ± 0.60b DE (destete al sacrificio) 106.87 ± 7.07b 118.01 ± 6.76b 141.35 ± 5.36a GDP, kg/d (destete al sacrificio) 0.278 ± 0.01a 0.235 ± 0.01b 0.207 ± 0.01c GDP= ganancia diaria de peso; DE= días de engorda. Los datos se reportan como la media ± el error estándar. abc Las medias dentro de la misma fila marcadas con letras diferentes son diferentes (P<0.05).

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El análisis de varianza mostró un efecto altamente significativo del genotipo en la pérdida de peso de la canal (P=0.0072) y en el peso de las vísceras verdes vacías (P=0.0001). Esto significa que la raza Charollais x Pelibueypresentó menor pérdida de vísceras verdes vacías, seguida de la raza Dorper x Pelibuey, mientras que la raza Pelibuey pura tuvo una menor pérdida de esta característica. No hubo efecto significativo del genotipo en las variables restantes (Cuadro 2), como pérdida de peso, grosor de la grasa dorsal, área de la costilla y vísceras rojas, por lo que el comportamiento de las características de las canales fue similar entre las razas y cruzas de ovinos evaluadas. La pérdida de peso entre canales calientes y y = 6.71x + 3.80 R² = 0.9952 y = 5.42x + 2.86 R² = 0.9964 y = 5.02x + 2.55 R² = 0.9985

45.040.035.030.025.020.015.010.05.00.0 0 1 2 3 4 5 (kgvivoPeso ) Edad (meses) PDPChP

Figura 2: Cambio en el peso vivo desde el nacimiento hasta los 5.5 meses de edad de corderos Charollais x Pelibuey (ChP, círculos cerrados), Dorper x Pelibuey (DP, cuadros abiertos) y Pelibuey (P, cuadros cerrados). Las líneas de regresión se presentan para cada raza desde el nacimiento hasta los 5.5 meses de edad Rendimiento de la canal de cordero

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):962 980 971 y DP mostraron una mayor tasa de crecimiento, con ganancias de peso mensuales promedio de 6.71 y 5.42 kg, respectivamente, que los corderos del genotipo P (5.02 kg), a pesar de que los pesos iniciales de los corderos de los tres genotipos fueron muy similares. Los corderos ChP alcanzaron el peso comercial para el sacrificio 35 y 12 d antes que los corderos de los genotipos P y DP, respectivamente. La raza Dorper ha sido recomendada para la producción de corderos con aptitud cárnica en la cruza(14). Sin embargo, los resultados obtenidos en esta investigaciónmuestranqueelcruzamientodecarnerosCharollais conovejasPelibueyresulta en corderos que son más adecuados para producir carne debido a su mejor tasa de crecimiento.

Cuadro 2: Características de las canales de corderos Charollais x Pelibuey (ChP), Dorper x Pelibuey (DP) y Pelibuey (P) Variable (nChP=11) (nDP= 10) (nP = 18)

Vísceras verdes vacías, kg 3.84 ± 0.13c 4.31 ± 0.13b 4.87 ± 0.10a Los datos se reportan como la media ± el error estándar (EE). abc Las medias dentro de una fila marcadas con letras diferentes son diferentes (P<0.05).

Los corderos de los tres genotipos mostraron valores promedio similares de rendimiento de la canal fría (RCC) porque se estandarizó el peso de los animales al sacrificio.

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Peso vivo vacío, kg 44.85 ± 0.85 42.96 ± 0.89 43.17 ± 0.66 Peso de la canal caliente, kg 22.21 ± 0.47 21.45 ± 0.49 21.40 ± 0.36 Peso de la canal fría, kg 21.86 ± 0.46 21.03 ± 0.49 20.91 ± 0.36 Rendimiento de canal caliente, % 49.53 ± 0.44 49.89 ± 0.46 49.53 ± 0.34 Rendimiento canal fría, % 48.74 ± 0.43 48.90 ± 0.45 48.46 ± 0.33

En este estudio no se encontró que el genotipo afectara al RCF y a los corderos con pesos estandarizados al sacrificio y de ovejas de pelo y carneros de las razas Dorset, Hampshire, Suffolk, Pelibuey y Rambouillet(5,13). Esos autores mostraron que no hubo diferencias significativas en el RCF entre los genotipos estudiados, pero los valores reportados para el RCF fueron inferiores a los obtenidos en esta investigación. El rendimiento de la canal puede ser afectado por factores como la edad del cordero, el crecimiento de lana, la nutrición y la raza(15) . Estos resultados no mostraron ningún efecto de la raza en el RCF. En este sentido, se indica que con la estandarización del peso al sacrificio, no se afecta el rendimiento de la canal(5). En el presente estudio, las canales de corderos ChP perdieron menos peso a las 24 h después del sacrificio (0.15 kg) que las canales de P y DP. En contraste, en el cruzamiento de Pelibuey con las razas Rambouillet y Suffolk, no se encontraron diferencias en esta variable(5) .

frías fue menor en el genotipo ChP; el peso de las vísceras verdes vacías fue significativamente diferente entre las tres razas y fue mayor en las razas de pelo (P y DP).

Pérdida de peso, kg 0.35 ± 0.03b 0.42 ± 0.03ab 0.50 ± 0.02a Grosor de la grasa dorsal, mm 1.51 ± 0.17 1.63 ± 0.18 1.56 ± 0.13 Área de la costilla, cm2 14.66 ± 0.69 15.43 ± 0.81 15.83 ± 1.33 Vísceras rojas, kg 1.98 ± 0.39 1.98 ± 0.41 2.39 ± 0.30

Otra característica importante de la canal es el grosor de la grasa dorsal. Valores bajos de este parámetro son un indicador de carne magra, que es preferida en el mercado mexicano(5) . Los valores promedio de grosor de la grasa dorsal en este estudio fueron muy bajos (ChP=

Clasificación, conformación de la canal y cortes comerciales

Las probabilidades estimadas de conformación y grado de calidad de la canal según el genotipo se muestran en la Figura 3. El análisis F mostró un efecto estadísticamente significativo entre los genotipos (P<0.0382) en la conformación y el grado de calidad de la canal. De las canales evaluadas según la norma NMX FF 106 SCFI 2006, el genotipo ChP mostró mejor conformación y grado de calidad de la canal que los genotipos DP y P. Los corderos obtenidos del cruzamiento de ovejas Pelibuey con la raza Charollais mostraron mejorconformación ygradode calidaddela canal quelos otrosanimales, como lo demuestra el hecho de que la probabilidad de obtener buena conformación y grado de calidad MEX 1 en el genotipo ChP es 0.10 y 0.72 unidades mayor, respectivamente, que la de los genotipos DP y P. El genotipo P mostró el mayor porcentaje (72 %) de canales con conformación deficiente y grado de calidad MEX 2, mientras que el 10 % de las canales del genotipo DP y ninguna de las canales del genotipo ChP mostraron una calidad y conformación deficientes. En general, la cruza de DP yChP resultó en una mejor clasificación, una mejor conformación de la canal y un mejor grado de calidad que los obtenidos con el genotipo P.

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):962 980 973 1.51 ± 0.17 mm, DP= 1.63 ± 0.18 mm, P= 1.56 ± 0.13 mm) a pesar del elevado peso al sacrificio de los animales. Se han reportado valores similares para corderos Pelibuey(1.2 mm), Pelibuey x Katahdin (1.8 mm), DP (1.8 mm), Pelibuey x Rambouillet (1.7 mm) y Pelibueyx Suffolk (1.4 mm)(16,17) . Por otro lado, se han reportado valores más altos de grosor de la grasa dorsal (6.33 ± 1.22 mm) en corderos obtenidos al cruzar ovejas Katahdin con carneros Charollais(16). Esto puede ser porque las razas Katahdin y Charollais experimentan un rápido crecimiento y acumulan grasa dorsal a una edad temprana en comparación con la raza Pelibuey, que es de crecimiento más lento y tiende a acumular más grasa visceral que grasa dorsal(2) El área del ojo de la costilla es un indicador de la conformación muscular de la canal(18); cuanto mayor es el área del ojo de la costilla, mejor es la conformación muscular. En este estudio, el genotipo no influyó en el área del ojo de la costilla ni en el área del músculo Longissimus dorsi (ChP= 14.66 ± 0.69 cm2, DP= 15.43 ± 0.81 cm2 y P= 15.83 ± 1.33 cm2). Se han reportado valores más bajos en corderos DP (11.01 cm2), Pelibuey, Pelibuey x Rambouillet y Pelibuey x Suffolk (5.16 ± 0.13 cm2) y Black Belly (10.89 cm2)(5,16,17,19). Los valores más altos del área del ojo de la costilla (19.8 ± 0.5 cm2) se encontraron en corderos Katahdin x Charollais y Katahdin x Dorper tratados con agonistas β-adrenérgicos durante la engorda(20). La raza, la dieta y el tratamiento hormonal afectan el desarrollo muscular(21) .

El peso promedio de la mitad de la canal y el peso y rendimiento de los cortes comerciales según el genotipo se muestran en el Cuadro 3. El análisis de varianza mostró un efecto altamente significativo del genotipo en el peso promedio del cuello (P=0.0036), lomo (P=0.0339) y pierna (P=0.0001), pero no se observó ningún efecto significativo del genotipo para los otros cortes comerciales o para el peso promedio de la mitad de la canal. En el rendimiento de los cortes comerciales, hubo un efecto significativo del genotipo en el cuello (P=0.0060), el brazuelo (P=0.0289), el lomo (P=0.0484) yla pierna (P=0.0088). El genotipo P presentó mayor peso y rendimiento de cuello que los genotipos ChP y DP, mientras que solo el genotipo P presentó mayor peso de lomo que el genotipo DP. Se observó que, de los tres genotipos, el ChP presentó mayor peso y rendimiento de pierna y mayor rendimiento de brazuelo que los otros dos genotipos.

1 0.9 0.278 0 0.1 0.7220.80.60.40.20 1 ChP DP P Probabilidad Genotipo Good/MEX 1 Deficient/MEX 2

La Figura 1 muestra los estándares fotográficos utilizados para evaluar las canales obtenidas en este experimento. El cruzamiento de ovejas Pelibuey con carneros de las razas Charollais y Dorper confirió mejor conformación y grado de calidad de la canal porque las dos últimas razas presentan mejor conformación de la carne(1) que la raza Pelibuey pura. En este estudio, se demostró que el cruzamiento de Katahdin x Charollais produce canales con excelente conformación y grado de calidad MEX EXT; en ese caso, ambas razas utilizadas en la cruza son adecuadas para la producción de carne(16) .

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Figura 3: Probabilidades estimadas de alcanzar categorías de conformación y grados de calidad de la canal específicos para corderos Charollais x Pelibuey (ChP), Dorper x Pelibuey (DP) y Pelibuey (P) utilizando un modelo logit acumulativo

Costillar 1.18 ± 0.07 1.14 ± 0.07 1.14 ± 0.06 Lomo 1.58 ± 0.08ab 1.46 ± 0.08b 1.72 ± 0.06a Pierna 3.44 ± 0.09a 3.13 ± 0.09b 3.15 ± 0.08b Rendimiento de cortes comerciales (%) Cuello 5.68 ± 0.37b 5.64 ± 0.35b 6.96 ± 0.28a Hombro 15.52 ± 0.44 15.51 ± 0.42 14.83 ± 0.33

El Cuadro 4 presenta los valores promedio de pH, temperatura y color instrumental del músculo rectus abdominis, carne y grasa subcutánea según el genotipo. De las variables medidas en la canal, T30min (P=0.0658), L* (P=0.0001) y a* (P=0.0107) fueron afectadas por

Peso de la mitad de la canal 10.45 ± 0.26 10.17 ± 0.27 10.36 ± 0.20

Brazuelo 2.43 ± 0.12 2.23 ± 0.13 2.13 ± 0.09

Brazuelo 24.28 ± 1.05a 21.91 ± 0.99ab 20.59 ± 0.79b Costillar 10.51 ± 0.35 11.22 ± 0.33 10.47 ± 0.26 Lomo 15.31 ± 0.71ab 14.39 ± 0.68b 16.57 ± 0.53a Pierna 32.81 ± 0.58a 31.35 ± 0.55ab 30.41 ± 0.43b Los datos se reportan como la media ± el error estándar ab Las medias dentro de la misma fila marcadas con letras diferentes son diferentes (P<0.05).

La pierna y el lomo son cortes de gran valor comercial y representan el 43.3 % del rendimiento de la canal(10). En este estudio, el rendimiento obtenido para ambos cortes fue mayor que el valor reportado en los tres genotipos: ChP (48.12 %), DP (45.74 %) y P (46.98 %). En este estudio, el cruzamiento de Pelibuey con Charollais resultó en un mayor peso de la pierna, que es un corte de alto valor comercial(5). Sin embargo, se observaron diferencias del 1 al 4 % entre los genotipos en los pesos de los cortes de cuello, lomo, brazuelo, diferencias mínimas en los pesos de la mayoría de los cortes comerciales en la evaluación de 15 razas de lana especializadas para la producción de lana o carne(22). En corderos cruzados de razas de pelo (DP) y razas de pelo x lana y se reportaron diferencias en el rendimiento de cortes de aproximadamente 1 %, similares a las diferencias encontradas en este estudio(23) pH, temperatura y color instrumental de la canal y la carne

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Cuadro 3: Peso promedio de la mitad de la canal y peso y rendimiento de cortes comerciales de corderos Charollais x Pelibuey (ChP), Dorper x Pelibuey (DP) y Pelibuey (P) Variable ChP (n= 11) DP (n= 10) P (n= 18)

Cortes comerciales (kg) Cuello 0.58 ± 0.03b 0.56 ± 0.03b 0.71 ± 0.02a Hombro 1.57 ± 0.05 1.57 ± 0.05 1.54 ± 0.04

Los datos se reportan como la media ± el error estándar ab Las medias dentro de la misma fila marcadas con letras diferentes son diferentes (P<0.05).

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):962 980 976 el genotipo. El análisis de varianza también mostró diferencias significativas en las variables pH24h (P=0.0607), L* (P=0.0001), a* (P=0.0001) y b* (P=0.0006), medidas en la carne (longissimus dorsi) y en L* (P=0.0001) de la grasa subcutánea; no se observaron diferencias en las variables restantes. El genotipo ChP presentó una temperatura de la canal más alta que el genotipo P; sin embargo, la temperatura 24h post mortem fue similar entre los tres genotipos (T24h, P=0.2643) porque las canales se mantuvieron en las mismas condiciones de almacenamiento (24 h a 4°C). El valor promedio de pH24h fue mayor en el genotipo ChP que en el genotipo P.

Cuadro 4: pH, temperatura y color instrumental del músculo rectus abdominis y carne de corderos Charollais x Pelibuey (ChP), Dorper x Pelibuey (DP) y Pelibuey (P) Variable (nChP=11) (nDP= 10) (nP = 18) pH30min 6.64 ± 0.06 6.72 ± 0.06 6.75 ± 0.04 pH24h 5.66 ± 0.02a 5.61 ± 0.02ab 5.59 ± 0.02b T30min (°C) 39.88 ± 0.23a 39.37 ± 0.24ab 39.19 ± 0.18b T24h (°C) 4.64 ± 0.19 4.20 ± 0.20 4.33 ± 0.15 Rectus abdominis L* 41.35 ± 0.78b 38.20 ± 0.82c 44.32 ± 0.61a a* 12.78 ± 1.40b 13.30 ± 1.46b 17.80 ± 1.09a b* 0.81 ± 0.33 0.94 ± 0.35 1.22 ± 0.26 dorsiLongissimus 24h L* 33.69 ± 0.66b 32.61 ± 0.69b 37.31 ± 0.51a a* 14.73 ± 0.42b 13.84 ± 0.45b 17.24 ± 0.33a b* 4.29 ± 0.23a 3.33 ± 0.24b 4.66 ± 0.18a Grasa subcutánea L* 68.41 ± 1.38b 67.98 ± 1.45b 73.15 ± 1.08a a* 3.32 ± 0.45 3.6 ± 0.48 3.14 ± 0.35 b* 4.29 ± 0.46 4.31 ± 0.49 4.93 ± 0.36

El pH yel color de la carne son indicadores importantes de calidad e influyen en la apariencia visual de la carne(24). La diferencia en el pH a las 24 h post mortem entre los genotipos en este estudio fue probablemente porque la T30min de la canal tiende a ser menor en las razas de pelo que en las razas de lana(25), y se ha demostrado que la carne de corderos de rápido crecimiento tiende a tener un pH más alto(26). No obstante, los valores de pH24h para los tres genotipos en este estudio cayeron dentro del rango preferido para este parámetro(27) .

El color del músculo rectus abdominis (30 min post mortem) fue afectado significativamente por el genotipo en este estudio. Los valores de a* fueron similares a los reportados en canales de corderos Rasa Aragonesa para diferentes grosores de grasa dorsal con un peso al sacrificio

La raza tuvo un efecto significativo en el crecimiento, las características y la clasificación de lascanalesdecordero.ElcruzamientodeovejasPelibueyconlarazaCharollais(ChP)resultó en una mayor GDP. Los corderos ChP y DP alcanzaron el peso comercial un mes antes que los corderos P. Con la cruza ChP, existe una alta probabilidad (0.72) de obtener canales que muestren buena conformación y buen grado de calidad (MEX 1). Por lo tanto, la cruza ChP puede ser una opción para la cría y engorda comercial de corderos para producir carne de calidad en climas cálidos y húmedos. En este estudio se encontró que el genotipo de los ovinos evaluados presentó condiciones diferentes en la composición de la carne, como un aumento en el pH, variaciones de temperatura, cambios en el color instrumental de la canal, cantidad de carne y grasa subcutánea; sin embargo, estos parámetros están dentro de los rangos aceptables de calidad de la carne para cada raza. En este sentido, es factible que los productores ovinos del Centro de Veracruz, México puedan utilizar las cruzas de las razas evaluadas en este estudio para mantener o aumentar la productividad de sus rebaños.

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):962 980 977 de 50 60 kg(28). Valores superiores reportados en el presente estudio para L* (51.12) y a* (11.64) en corderos Rasa Aragonesa, con un peso al sacrificio de 24 kg(29) . En el color de la carne (longissimus dorsi), los genotipos ChP y DP presentaron índices de L* (luminosidad) y a* (rojo) inferiores a los presentados por el genotipo P. Durante el almacenamiento, la tasa de acumulación de metmioglobina férrica (MetMb) en la superficie de la carne se rige por factores intrínsecos (edad del animal, raza, sexo, dieta, pH y tipo metabólico del músculo) y factores extrínsecos (temperatura, disponibilidad de oxígeno, iluminación, crecimiento de microbios de superficie y tipo de empaque) o una combinación de estos factores(30,31). En este estudio se observó que el genotipo afectó el color de la carne; el color de la carne probablemente también fue afectado por el tiempo de exposición de las canales antes del almacenamiento en cámara frigorífica(26). Se encontró un efecto del genotipo en los índices a* y b* del color de la carne en corderos de razas de pelo y corderos obtenidos al cruzar razas de pelo y de lana(32) .

Con respecto a la grasa subcutánea, no hubo diferencias significativas en los índices a* (P=0.7484) o b* (P=0.4617) entre los tres genotipos. El índice b* (amarillo) de la grasa subcutánea fue similar en los tres genotipos porque los corderos se sometieron al mismo manejo durante la engorda y permanecieron estabulados; los corderos en pastoreo tienden a tener valores más altos del índice b*(26) debido a la presencia de altos niveles de carotenoides en la grasa(32), lo que resulta en un color amarillo que no es atractivo para los consumidores.

Conclusiones e implicaciones

Agradecemos a la Unidad de Enlace del Colegio de Postgraduados Campus Córdoba por el apoyo brindado para este trabajo en la Microrregión de Atención Prioritaria. Esta investigación fue financiada y apoyada por una beca estudiantil del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) México. Los autores declaran que no hay conflictos de intereses. Literatura citada:

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Agradecimientos y declaración de conflicto de interés

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b Instituto Federal de Educação Ciência e Tecnologia Farroupilha Alegrete. Brazil.

Sander Martinho Adams a* John Lenon Klein a Diego Soares Machado b Dari Celestino Alves Filho a Ivan Luiz Brondani a Luiz Angelo Damian Pizzuti a a Universidade Federal de Santa Maria. Laboratório de Bovinocultura de Corte. Av. Roraima nº 1000 Cidade Universitária, Camobi, Santa Maria RS, Brazil.

Efecto del peso y la puntuación de la condición corporal de vacas gestantes en las características de la canal de su progenie: Meta análisis

981 https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.6065Artículo

*Autor de correspondencia: sander.adams@hotmail.com Resumen: El objetivo del meta análisis fue evaluar los efectos de la variación del peso de vacas de carne durante el 2º y/o 3º trimestre de gestación en algunos parámetros de la canal de la progenie. La ganancia de peso de la vaca durante este período gestacional se calculó para estandarizar los tratamientos: pérdida moderada (PM= vacas que perdieron de 0 a 5 % de peso) y ganancia moderada (GM= vacas que ganaron de 0 a 5 % de peso). El tamaño del efecto para todos los parámetros se calculó como la diferencia de medias (DM) con un intervalo de confianza del 95 % y la heterogeneidad se determinó utilizando la prueba Q y el estadístico I2. Se realizó un meta análisis de efectos aleatorios para cada indicador por separado como grupo de control medio y experimental. La variación del peso de la vaca durante la variación de tiempo estudiada no influyó en las características de la canal de la progenie (P>0.05). Aunque se observó una tendencia hacia un mayor peso de la canal caliente (P=0.15) y del grosor de la grasa subcutánea (P=0.10) en terneros de vacas GM en relación con terneros de vacas PM. Sin embargo, el meta análisis demostró que

Segúncomprometido.Reynolds et al(4) , los cambios estructurales y funcionales en órganos y tejidos causados por el suministro de nutrientes durante la gestación sirven para permitir una rápida adaptación del feto en desarrollo a la presión de la selección ambiental uterina. Estos cambios pueden estar relacionados con la salud y el potencial productivo de la progenie en la edad adulta. Sin embargo, el desafío nutricional durante la formación fetal puede formar un fenotipo con mayor adaptabilidad cuando las condiciones nutricionales fueron más desafiantes en el período postnatal(5) Así, los efectos de la programación fetal son más notorios en los primeros meses de vida de la progenie(6). Los autores afirman que los efectos reales de la programación fetal en ganado de carne siguen siendo contradictorios y necesitan una mayor aclaración, ya que existen muchas divergencias entre las investigaciones, como la variabilidad de los nutrientes estudiados, el período gestacional y la intensidad de la restricción nutricional, así como las características evaluadas de la progenie. Por lo tanto, el objetivo de este meta análisis fue evaluar los efectos de la variación del peso de las vacas durante la gestación en las características de la canal de la progenie.

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):981 994 982 las pequeñas variaciones en el peso de la vaca durante la mitad final de la gestación no afectan las características de la canal de la progenie.

Introducción Entre los factores que pueden influir en el rendimiento postnatal del ganado de carne, se puede destacar los insultos nutricionales de las vacas durante la gestación, los cambios uterinos, también conocidos como programación fetal. El desarrollo prenatal del ganado influye en el rendimiento productivo a lo largo del período postnatal(1). Los autores agregan que el número de células musculares y grasas que un animal tendrá a lo largo de su vida se determina en la fase fetal y está influenciado por la nutrición de las vacas gestantes, porque los procesos de miogénesis y adipogénesis son exclusivos del período fetal(2). Así, Du et al(3) concluyen que los terneros de vacas mantenidas bajo un suministro restringido de nutrientes durante la gestación tienen un potencial de producción de carne

Palabras clave: Vacas de carne. Marmoleado. Novillos. Grasa subcutánea. Recibido: 16/09/2021 Aceptado: 30/05/2022

Las búsquedas de literatura se realizaron utilizando bases de datos de búsqueda específicas en las plataformas: Scientific Electronic Library Online (https://scielo.org), Portal de Periódicos Capes (https://www.periodicos.capes.gov.br), ScienceDirect (https://www.sciencedirect.com) y Google Académico (http://scholar.google.com). Las búsquedas se basaron en las palabras clave: “fetal programming in beef cows and the performance of steers progeny” o “fetal programming in beef cattle and progeny performance”. Las búsquedas de literatura incluyeron publicaciones de los últimos diez años (2009 2019).

1 Comparaciones Número de observaciones PCC GGS M ALD 7 2013 EUA AxH Todos 534 ± 14 Supl. x No

40 40 40 40 13 2015 EUA AxS Macho 600±7 Supl. x No Supl. 71 71 71 71 14 2016 EUA AxS Macho 684±7 100% TND x 125% TND 86 86 86 86

x No

Este meta análisis se realizó utilizando datos combinados de 10 estudios (9 artículos revisados por pares, 1 tesis doctoral), con un registro total de 1053 terneros durante las fases de finalización y después del sacrificio. Cuando fue posible, el mismo estudio se incorporó dos o más veces en la base de datos del meta análisis. Los estudios revisados evaluaron los efectos de la nutrición materna durante la gestación en el rendimiento postnatal de la progenie, como se describe en el Cuadro 1.

Cuadro 1: Descripción de los estudios incluidos en la base de datos para la realización del meta análisis Estudio Año Lugar vacadeRazala Sexo inicialPC Supl. Supl. Supl. Supl.

Material y métodos Búsqueda de literatura

228 228 228 228 7 2013 EUA AxH Todos 534 ± 14 ECC alta x ECC baja 228 228 228 228 8 2009 EUA AxS Macho 498 ± 15

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):981 994 983

24 24 24 24 9 2019 ARG A Macho 408 ± 54 PC alta x PC baja 24 24 24 24 10 2015a EUA AxS Macho 440 ± 28 positivoenergéticoEstado x negativo 11 11 11 11 11 2015b EUA AxS Todos 463±3 positivoenergéticoEstado x negativo 101 101 101 101 12 2013 EUA A Macho 575±9 Supl. x No

Raza de la vaca, A= Aberdeen Angus; S= Simmental; C= Charolais; N= Nelore.

Variables, PCC= peso de la canal caliente; GGS= grosor de la grasa subcutánea; M= marmoleado; ALD= área del Longissimus dorsi PC= proteína cruda; TND= total de nutrientes digestibles.

Total 1053 813 1053

1053

1 Peso corporal inicial (kg) de la vaca y ± EEM.

Criterios de inclusión y exclusión En total se identificaron 21 estudios publicados entre 2009 y 2020 a partir de la búsqueda preestablecida. Los criterios establecidos para la inclusión de estudios en la base de datos fueron: 1) posibilidad de calcular la ganancia diaria de peso promedio de la vaca durante la gestación y la adecuación a los tratamientos; 2) proporcionar variables de la canal de la progenie; 3) el período de insulto nutricional ocurre en el segundo o tercer trimestre de la gestación (mayor demanda de la vaca); y 4) reportar información sobre el tamaño de la muestra y las medidas de variabilidad de interés (es decir, desviación o error estándar). En el caso de los estudios que reportaron el error estándar de la media (EEM), la desviación estándar (σ) se obtuvo a través de la ecuación: �� =��∗ √�� Un total de 11 estudios obtenidos mediante los términos de búsqueda se excluyeron de este meta análisis porque no respondieron a los criterios mencionados anteriormente: criterio 1) 6 estudios excluidos; criterio 2) 2 estudios excluidos; criterio 3) 3 estudios excluidos.Ungrannúmerodeestudiosseexcluyerondeestainvestigaciónpornocumplir con los criterios de inclusión. Además, esto se justifica por la amplia variación entre estudios, especialmente en lo que respecta a la intensidad de la restricción alimentaria y la distancia entre tratamientos, el período de restricción alimentaria, así como la gran diversidad de variables evaluadas, según lo informado por Klein et al(6) en una revisión de la literatura sobre el tema.

Selección de datos y formación de grupos

Se seleccionaron cuatro rasgos de la canal de la progenie como variables de respuesta, incluyendo machos y hembras. Para este meta análisis se utilizaron las mediciones del peso de la canal caliente (PCC), obtenida antes de entrar en la cámara fría, grosor de la grasa subcutánea (GGS), marmoleado y área del Longissimus dorsi (ALD). Estas tres últimas mediciones obtenidas en el músculo L. dorsi entre las costillas 12 y 13. La ganancia diaria de peso promedio (GDP) evaluada durante el período de lactancia, y la GDP posterior al destete considerada como la ganancia diaria de peso de los terneros durante la fase de crianza.

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):981 994 984 15 2019 BRA CxN Macho 413±8 Ganancia de peso x moderadapérdida 240 240 240

Procedimiento meta analítico

Esta estandarización fue necesaria debido a la gran variabilidad de los tratamientos de las investigaciones incluidas en la base de datos. Así, el meta análisis consiste en dos grupos según las clases de variación de peso: pérdida moderada (PM= vacas que perdieron de 0 a 5 % de peso durante la gestación) y ganancia moderada (GM= vacas que ganaron de 0 a 5 % de peso durante la gestación). En este meta análisis, la pérdida moderada (PM) se utilizacomo grupodecontrol. Los datos decadaestudio,como el númeroderepeticiones, las medias y las desviaciones estándar, se organizaron en hojas de cálculo de Microsoft® Office Excel® para su posterior análisis.

La variación de peso de las vacas durante la gestación se utilizó para estandarizar los efectos (tratamientos) analizados, de acuerdo con la siguiente ecuación: �� = (�� ) �� 100 donde VP representa la variación en el peso de la vaca entre el inicio del período experimental y el parto; PI representa el peso de la vaca al inicio del experimento; PP representa el peso de la vaca al parto.

Los análisis estadísticos se realizaron utilizando el software R versión 4.0.2(16), a través del paquete ‘meta’, función ‘metacont’(17). Se utilizó la asimetría de la regresión lineal de Egger para examinar la presencia de sesgo de publicación(18), con un valor de sesgo significativo cuando P<0.05, a través de la función ‘metabias’. Además, se utilizaron gráficos de embudo para evaluar el sesgo de publicación en el meta análisis a través de la función ‘funnel’. El gráfico de embudo muestra gráficamente la precisión del efecto estimado de la intervención, donde los estudios más pequeños tuvieron una varianza más amplia y los más grandes tuvieron menos dispersión de la variabilidad. En ausencia de sesgo, el gráfico de embudo debe ser aproximadamente simétrico. El tamaño del efecto se calculó como la diferencia de medias (DM), que es la diferencia entre los grupos de control y experimental (subgrupos ganancia de peso y pérdida severa, GP y PS). La DM requiere que todos los estudios tengan la misma unidad de medida, pero permite la interpretación del tamaño del efecto en las unidades originales(19). Los efectos de la variación en el peso de la vaca durante la gestación se expresaron en gráficos de diagrama de bosque, construidos a partir de la función ‘forest’, utilizando la DM estimada. El paquete meta proporciona un diagrama de bosque con el tamaño del efecto y la contribución ponderada a cada estudio a partir de modelos de efectos fijos y aleatorios(17) .

La consistencia de los resultados entre los experimentos se cuantificó utilizando las medidas de heterogeneidad de la prueba Ji cuadrada (Q) y el estadístico I2(20), que cuantifica el impacto de la heterogeneidad en el meta análisis, con un criterio matemático independiente del número de estudios y del efecto métrico de cada tratamiento. Aunque

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):981 994 985

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):981 994 986 la prueba Q es útil para identificar la heterogeneidad, la medida I2 fue utilizada para medir la heterogeneidad(20). El estadístico I2 está dado por: ��2(%)= �� (�� 1) �� 100 donde Q es el estadístico de heterogeneidad χ2 y k es el número de ensayos. El estadístico I2 describe el porcentaje de variación entre los estudios debida a la heterogeneidad. Los valores negativos de I2 se establecen iguales a cero; en consecuencia, I2 se encuentra entre 0 y 100 %(21). Su valor podría no ser importante si cae dentro del rango de 0 40 %. Sin embargo, un valor de 30 60 % a menudo indica heterogeneidad moderada, 50 90 % podría representar heterogeneidad sustancial, y un valor en el rango de 75 100 % representa una heterogeneidad considerable(22) . Resultados Los gráficos de embudo para el efecto de la variación del peso de la vaca durante la gestación en las características de la canal de la progenie se expresan en la Figura 1, y no se observó asimetría sustancial en la mayoría de las características analizadas(22)

La variación del peso de la vaca (PM y GM), el número de estudios, la diferencia bruta de medias y el tamaño del efecto de cada variable, los valores de P y la heterogeneidad se muestran en el Cuadro 2. La prueba de Egger mostró que las variables evaluadas no tienen sesgo de publicación (P>0.05).

En general, el meta análisis no identificó efectos importantes de la variación del peso de la vaca durante la gestación en las características de la canal de la progenie (P>0.05). A pesar del bajo número de estudios publicados en esta línea de investigación, el peso de la canal caliente mostró una tendencia favorable para la progenie de las vacas GM (P=0.15), que produjo 3.25 kg más de canal en la progenie de las vacas PM (Figura 2). Asimismo, los animales de vacas GM al final de la gestación mostraron tendencia (P=0.10) a un mayor grosor de la grasa subcutánea en comparación con los animales de vacas PM (Figura 3). La diferencia promedio fue de 0.05 cm entre los grupos estudiados.

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):981 994 987 Figura 1: Gráfico de embudo para la variación del peso de la vaca durante la gestación en el rendimiento de la progenie

Cuadro 2: Tamaño del efecto y heterogeneidad para la variación del peso en vacas de carne durante la gestación en el rendimiento de la progenie ÍtemA estudiosdeNúmero DM deldeIntervalosconfianza95%

Valor PB Q Valor PC I2 (%) Valor PD

PCC, kg 10 3.23 1.25, 7.72 0.1580** 2.54 0.9797 0 0.7841 cmGGS, 10 0.05 0.01, 0.10 0.1030** 8.07 0.5275 0 0.0825 puntosM, 9 0.16 12.96, 12.63 0.9802NS 9.61 0.2932 17 cm²ALD, 10 1.13 0.55, 2.82 0.1881NS 15.20 0.0857 41 0.9031 AÍtem, PCC= Peso de la canal caliente; GGS= Grosor de la grasa subcutánea; M= Marmoleado; ALD = Área del Longissimus dorsi. BValor P para DM, *Significativo al 5 % de probabilidad; ** Tendencia; NS No significativo. CValor P para el estadístico Q; I2 , Estadístico de la heterogeneidad estimada. DValor P para la prueba de Egger; Número de estudios (k<10) demasiado pequeños para evaluar los efectos de estudios pequeños(18)

a) Peso de la canal caliente; b) Grosor de la grasa subcutánea; c) Marmoleado; d) Área del Longissimus dorsi. Cada punto representa un ensayo aleatorio individual. El eje y es el error estándar de los ensayos y el eje x es el tamaño del efecto. Los estudios más grandes aparecen hacia la parte superior del gráfico y se agrupan alrededor del tamaño del efecto (media) y los estudios más pequeños aparecen hacia la parte inferior del gráfico. Cuando se ha producido un sesgo de publicación, se espera una asimetría en la dispersión de estudios pequeños, con más estudios que muestran un resultado positivo que aquellos que muestran un resultado negativo.

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Figura 3: Diagrama de bosque para el grosor de la grasa subcutánea (GGS, cm) de la progenie de vacas con diferentes variaciones de peso durante la gestación

Figura 2: Diagrama de bosque para el peso de la canal caliente (PCC, kg) de la progenie de vacas con diferentes variaciones de peso durante la gestación

La línea sólida del eje x es la línea sin efectos y las líneas punteadas representan la diferencia estimada del modelo aleatorio; por lo tanto, los puntos a la izquierda de la línea representan una reducción en el rasgo, mientras que los puntos a la derecha de la línea indican un aumento. Cada peso relativo cuadrado del estudio de la estimación general del tamaño del efecto con los cuadrados más grandes que representan un peso mayor. El límite superior e inferior de la línea cuadrada representa los intervalos de confianza superior e inferior del 95 % para el tamaño del efecto. El diamante en la parte inferior representa el intervalo de confianza del 95 % para la estimación global.

La progenie de vacas PM y GM no mostró diferencias (P=0.9802) en el contenido de marmoleado de la carne (Figura 4), con un valor promedio de 438 puntos, equivalente a un contenido pequeño de marmoleado según la clasificación utilizada. Asimismo, el área del Longissimus dorsi no fue influenciada (P=0.1881) por la variación de peso de las vacas gestantes (Figura 5).

Figura 5: Diagrama de bosque para el área del Longissimus dorsi (ALD, cm2) de la progenie de vacas con diferentes variaciones de peso durante la gestación

Figura 4: Diagrama de bosque para el marmoleado (puntos*) de la progenie de vacas con diferentes variaciones de peso durante la gestación

* 100 = Prácticamente desprovisto; 200 = Trazas; 300 = Leve; 400 = Pequeño; 500 = Modesto.

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A diferencia de la grasa subcutánea, la variación de peso de la vaca gestante no alteró la deposiciónde grasaintramuscular,conocidacomo grasademarmoleo(Figura4).Aligual que la deposición de grasa corporal, la formación de adipocitos durante la gestación sigue una secuencia cronológica. En un esquema presentado por Du et al(26), existe una deposición secuencial y superpuesta de grasa visceral, subcutánea, intermuscular e intramuscular. Du et al(3) concluyen que la formación de adipocitos intramusculares, los últimos en formarse, puede extenderse durante los primeros meses de vida de un individuo (aproximadamente 250 días). Así, la nutrición en la vida postnatal podría tener más efecto que la adipogénesis intramuscular de la programación fetal(27), según los resultados obtenidos en el presente meta análisis, ya que los adipocitos, a pesar de ser escasos, pueden aumentar su tamaño a medida que se producen sobras nutricionales. En general, la similitud en la deposición de tejido adiposo puede ser consecuencia de la pequeña variación de peso entre las vacas que perdieron o aumentaron de peso durante la gestación, con un promedio de menos del 5 %.

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):981 994 990 nutrición de la vaca gestante y la consiguiente variación en el peso y la puntuación corporal de la vaca, pero con muchas divergencias, en el rendimiento de la progenie en la edad adulta. En el meta análisis se encontraron algunas influencias de la variación del peso de la vaca en el período final de la gestación en las características de la canal del Lasnovillo.tendencias

para un mayor peso de la canal caliente y grosor de la grasa subcutánea para la progenie de las vacas GM se presentan en las Figuras 2 y 3, respectivamente. Los resultados corroboran las teorías descritas por Du et al(2), quienes afirman que mejorar la nutrición durante la etapa final de la gestación favorece los procesos de miogénesis y adipogénesis de la progenie, y en consecuencia mejora la masa muscular y la grasa en la canal. En un estudio similar, Rodrigues et al(24) obtuvieron un mayor PCC en vacas que ganaronhastaun 10 % de su peso corporal durante la gestación en comparacióncon vacas que perdieron de 0 a 10 % y de 10 a 20 % de peso durante ese período. Los autores no observaron cambios en el GGS en ese estudio. El crecimiento corporal depende de los procesos de hiperplasia e hipertrofia de las fibras musculares preformadas durante la gestación(2), y la restricción nutricional en este período perjudica estos procesos debido a la menor prioridad nutricional en comparación con otros tejidos y órganos fetales(25)

La ganancia de peso de la vaca durante el final de la gestación no mejoró el área del Longissimus dorsi (Figura 5), corroborando los hallazgos de Rodrigues et al(24). Este resultado puede ser una consecuencia de la adaptación ambiental de los terneros de las vacas después del nacimiento. Webb et al(5) describen que la desnutrición o restricción alimentaria durante la gestación termina produciendo un fenotipo que tiene mayores habilidades adaptativas cuando se expone a ambientes desfavorables en la edad adulta.

Ramírez et al(27) concluyen que la restricción severa de nutrientes durante la gestación también puede compensar el crecimiento del individuo después del nacimiento, cuando está expuesto a ambientes restringidos también después del nacimiento. Bell et al(28) también agregan que puede haber una plasticidad de los sistemas de cría postnatal en la

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):981 994 991 regulación de la hipertrofia muscular capaz de superar los efectos negativos de la restricción nutricional en la gestación. Además de la mayor capacidad de adaptación de la progenie en la vida postnatal, los efectos de la programación fetal y el suministro de nutrientes del feto pueden depender de la capacidad de adaptación metabólica de las vacas gestantes. Bauman et al(29) describen la partición de nutrientes de las vacas a través de mecanismos hemorrágicos y homeostáticos, donde el feto tiene prioridades corporales nutricionales. Estos mecanismos pueden explicar la movilización de las reservas corporales y la pérdida de peso de la vaca durante la gestación para mantener un suministro adecuado de nutrientes al feto en condiciones moderadas de restricciones nutricionales(5). Por lo tanto, se puede aceptar una pequeña reducción en el peso corporal de la vaca gestante, dentro de 0 a ± 5 %, en los sistemas de producción, ya que no interfiere con las características de la canal de la progenie. Así, estos resultados corroboran los de Klein et al(6), quienes encontraron a través de la revisión de literatura que los efectos de la programación fetal, o nutrición de vacas gestantes, son más notorios en los primeros meses de vida de la progenie, con efectos menores a medida que avanza la edad de estos animales. Brameld et al(30) complementan que, con suficiente tiempo durante la vida postnatal, el animal es capaz de superar o compensar la mayoría de estas diferencias iniciales, resultando en sólo efectos residuales pequeños (si los hay) en la composición corporal en etapas posteriores de crecimiento. En general, la ausencia de efectos en la nutrición de las vacas gestantes en las características de la canal verificadas en este estudio se puede atribuir a la baja variación de peso o desafío a las vacas gestantes. La intensidad del insulto nutricional es un factor importante a considerar en la evaluación de los efectos de la programación fetal en la calidad de la descendencia. Por lo tanto, la adopción de un sistema nutricional que proporcione ganancia de peso a las vacas gestantes no solo depende de la evaluación del rendimiento de la progenie, sino también de un análisis económico de todo el ciclo de producción de terneros de acuerdo con los objetivos deseados.

Los resultados obtenidos en este meta análisis indican que los efectos de las variaciones pequeñas de peso de las vacas durante el segundo o tercer trimestre de la gestación, son difíciles de encontrar en la edad adulta y las características de la canal posteriores al sacrificio de la progenie. Literatura citada: 1. Zago D, Canozzi MEA, Barcellos JOJ. Pregnant cow nutrition and its effects on fetal weight a meta analysis. J Agric Sci 2019;157(1):1 13.

Conclusiones e implicaciones

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995 https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.6006Artículo

Factores de riesgo asociados a la seroprevalencia de lentivirus en rebaños ovinos y caprinos del noreste de México Rogelio Ledezma Torres a José C. Segura Correa b Jesús Francisco Chávez Sánchez a Alejandro José Rodríguez García a Sibilina Cedillo Rosales a Gustavo Moreno Degollado a Ramiro Avalos Ramírez a* a Universidad Autónoma de Nuevo León, Nuevo León. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Campus de Ciencias Agropecuarias, calle Francisco Villa s/n colonia Ex Hacienda El Canadá, 66050. General Escobedo, Nuevo León, México. b UniversidadAutónoma deYucatán Facultadde MedicinaVeterinaria yZootecnia. Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias. Mérida, Yucatán, México. *Autor de correspondencia : ramiro.avalosrm@uanl.edu.mx

Resumen: Se realizó un estudio transversal con el propósito de determinar los factores de riesgo asociados a la frecuencia serológica de Lentivirus de los pequeños rumiantes (LvPR) en ovinos y caprinos del noreste de México. De 128 rebaños, 71 de caprinos, 32 de ovinos y 25 mixtos (caprinos + ovinos), se recolectaron 768 sueros individuales de animales ≥1 año de edad. De cada rebaño 4 a 5 muestras de suero fueron mezcladas y analizadas por ELISA para identificar anticuerpos contra la glucoproteína 135 del LvPR. Las muestras se obtuvieron de animales seleccionados al azar en los años 2019 y 2020. Se aplicó un cuestionario a los

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):995 1008 996 productores y los datos se analizaron para determinar los factores de riesgo asociados a la seropositividad del rebaño mediante regresión logística. La proporción de rebaños seropositivos en general fue estimada en 50.6 %. Acorde al tipo de rebaño la seropositividad en rebaños caprinos fue de 62.0 %, en ovinos de 25.4 % y de 50.2 % en rebaños mixtos. Los factores de riesgo asociados a la presencia de anticuerpos contra el LvPR fueron presencia de animales con artritis, asistencia veterinaria, reutilizar agujas, alteraciones nerviosas, bajo índice de preñez, tipo de rebaño y mastitis. La frecuencia serológica indica una alta endemicidad del LvPR en rebaños de pequeños rumiantes del noreste de México.

Introducción En el noreste de México los ovinos y caprinos son las dos especies de rumiantes con mayor dispersión territorial y conforman uno de los principales sustentos económicos para la población rural de esta zona(1,2) En la mayoría de los rebaños de esta zona se practica un sistema de manejo semi-extensivo, en el cual los animales pastorean de día, y pernoctan en corrales artesanales fabricados con material vegetal de la región. Usualmente no se ofrece suplemento proteínico, vitaminas, ni se aplica un adecuado manejo sanitario. En los rebaños son comunes los reportes asociados a trastornos de la salud, reproducción y productividad(3,4,5) .Evidentementelafaltadeasistenciatécnica,capacitación,ausenciaonula bioseguridad, entre otros, contribuyen a estos problemas sanitarios (2,6) . De los agentes virales que afectan a ovinos y caprinos, la infección causada por el Lentivirus de Pequeños Rumiantes (del inglés Small Ruminant Lentivirus, SRLV), ha adquirido relevancia en los últimos años(7,8) . SRLV es un virus no zoonótico del género Lentivirus, subfamilia Orthoretrovirinae y familia Retroviridae, altamente contagioso e infecciosos entre caprinos y ovinos(9) . Inicialmente, el SRLV fue nombrado virus de la artritis encefalomielitis caprina o virus de la neumonía progresiva ovina (también llamado virus de Maedi Visna) puesto que se consideraba como dos patógenos distintos específicos de caprinos y ovinos, respectivamente. Sin embargo, ha sido reconocido que este virus puede cruzar la barrera de especie e infectar a ambos rumiantes(10,11). Además, estudios de genética molecular han mostrado que el SRLV genéticamente es el mismo virus, por lo que actualmente se reconoce como un solo virus con variantes virales adaptadas a caprinos y

Palabras clave: Epidemiología de retrovirus, Pequeños rumiantes, Artritis, Asistencia veterinaria, Bioseguridad en granjas. Recibido: Aceptado:11/06/202107/04/2022

Las infecciones por SRLV tienen distribución mundial(7) y están asociadas a pérdidas económicas importantes(15,16) En México, la presencia serológica del SRLV en caprinos de México se reportó en el año 1985(17) y el aislamiento del virus en 1999(18) La presencia serológica del SRLV en rebaños caprinos del noreste de México fue reportada en 1994(19) Inicialmente, se estimó mayor seroprevalencia del SRLV en rebaños caprinos con manejo intensivo en producción de leche y recién importados de Estados Unidos de América (17,19) . En México, se ha reportado la detección serológica(20,21,22) y los daños patológicos asociados a la infección por SRLV en caprinos como en ovinos(23) . Hasta el año 2012, México se consideraba libre de la infección por SRLV en ovinos, pero actualmente se considera endémica esta infección y ubicada dentro del grupo 3 de enfermedades y plagas del territorio nacional(24) . La evidencia serológica y molecular de la infección por SRLV en ovejas mexicanas Pelibuey fue demostrada en rebaños de Jalisco, Veracruz y Chiapas(25) , Estado de México y Querétaro(22) . Sin embargo, los estudios de la presencia, efectos e impacto de los SRLV en la salud y productividad de caprinos y ovinos de México son escasos. La coexistencia e interrelaciones múltiples entre las poblaciones de pequeños rumiantes en México, particularmente en el noreste del país, suele aumentar el riesgo de adquisición y propagación de SRLV y otros patógenos(6,22) . Es conocido que ovinos y caprinos pueden albergar agentes infecciosos multi especie con potencial para afectarlos a éstas y otras especies animales e incluso el humano(26,27) . De hecho, SRLV puede considerarse dentro de esta categoría, por lo que infecciones asociadas podrían desencadenar brotes de enfermedad y mortalidad. Dadas estas condiciones, se considera una alta frecuencia serológica del SRLV a nivel rebaño y puede potencializarse por al menos un factor de riesgo. Por lo tanto, el objetivo de este estudio fue estimar la seroprevalencia y determinar los factores de riesgo asociados a la infección por el Lentivirus de Pequeños Rumiantes en rebaños de ovinos y caprinos en el noreste de México

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):995 1008 997 ovinos(12) . Las infecciones por SRLV son de por vida y se caracterizan por causar una enfermedad inflamatoria crónica multisistémica, de desarrollo lento y progresivo que puede o no manifestarse de forma clínica en la vida del animal(13) . Se caracterizan por emaciación paulatina que conlleva a una condición corporal pobre y dificultad para respirar asociado a una neumonía intersticial; alteraciones en el sistema nervioso central, artritis múltiple y mastitis indurativa en ambas especies(9) La presentación clínica depende de las características genéticas de la cepa del SRLV infectante, su tropismo de tejido, la especie animal afectada y su genética(9,14)

Un total de 768 animales fueron muestreados a partir de 71 rebaños caprinos, 32 ovinos y 25 mixtos (n=128 rebaños). Para el estado de Nuevo León, el muestreo consideró al número total de ranchos registrados en el padrón de beneficiarios del 2017 del Programa de Producción Pecuaria Sustentable y Ordenamiento Ganadero y Apícola obtenidos por la Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación de México. Para los estados de Coahuila (Región de la Laguna) y Tamaulipas, los animales muestreados fueron rebaños de ganaderos que manifestaron su deseo de cooperar en entrevista directa.

Localización y características de los rebaños

Se realizó un estudio transversal seleccionándose 128 rebaños localizados en el noreste de México, en los estados de Coahuila, Nuevo León y Tamaulipas. El sistema de manejo de los rebaños en su mayoría era semi extensivo En general, los animales mostraban complicaciones de tipo nutricional, reproductivo y sanitario Número de rebaños y animales muestreados

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Material y métodos

Las muestras de suero se obtuvieron entre otoño del 2019 y finales de primavera del 2020. La sangre se obtuvo mediante punción de la vena yugular y tubos al vacío con gel activador de coagulación (Becton Dickinson, www.bd.com). Las muestras fueron identificadas y transportadas al laboratorio bajo condiciones de refrigeración a 7 °C (±3) en un contenedor de poliestireno. En el laboratorio los sueros se separaron del coagulo después de centrifugar los tubos a 2,500 rpm durante 5 min. Cada muestra de suero se depositó en tubos de plástico nuevos estériles de 2 ml. Cada tubo se etiquetó con su clave individual, fecha y procedencia

El tamaño de muestra de 128 rebaños y 768 animales, se calculó mediante el programa computacional EpiMuestra(28) .Debido aquenoexistíainformación deinfeccionespor SRLV para caprinos y ovinos en el noreste de México, se consideró una prevalencia esperada de 50 %, unnivel de confianzadel 95 % yprecisión absoluta del 5 %.El muestreofue dos etapas seleccionándose primero los rebaños y posteriormente los animales dentro de cada rebaño, considerándose arbitrariamente, un efecto de diseño de 2(28) La unidad de muestreo para análisis fue el rebaño Los análisis serológicos se analizaron por grupos que correspondían a una mezcla homogénea de 4 a 5 sueros por rebaño(29) a razón de 200 µl por animal. Se consideró como positivo el rebaño cuya mezcla de sueros resultó positiva a la prueba de ELISA comercial

Muestras de suero y su manejo

La identificación de posibles factores de riesgo se realizó a partir de las respuestas de los productores en una encuesta aplicada individualmente. La encuesta consistió en 30 preguntas e incluían aspectos del tipo de explotación, aspectos sanitarios y de salud animal, así como la identificación y localización del rebaño. Detección de anticuerpos anti-SRLV

La detección de anticuerpos anti SRLV se realizó mediante ELISA de competencia con el estuche comercial “Small Ruminat Lentivirus Antibody Test Kit, cELISA”, (WMRD Inc., Pullamn, WA, USA). Esta prueba, detecta anticuerpos dirigidos contra sitios antigénicos altamente conservados de la glucoproteína 135 de virus de la artritis encefalomielitis caprina.

Todas las muestras se almacenaron a 20 °C en el banco de sueros del Laboratorio de Virología de la FMVZ UANL, hasta su uso en la prueba de ELISA. Colecta de información de campo

La sensibilidad y especificidad reportada para la prueba fue de 100 % y 96.4 %, respectivamente(30) La lectura de la reacción en cada pocillo se realizó a una densidad óptica de 650 nm en el lector de ELISA (ELx800, Bio Tek®) y empleando el paquete computacional “KC Junior software” (www.biotek.com). La presencia de anticuerpos fue derivada del cálculo de porcentaje de inhibición acorde a lo recomendado por el fabricante mediante la fórmula: I = 100 {1 (DO de la muestra/ DO del CN)} Donde: I es el porcentaje de inhibición; DO es la densidad óptica detectada; CN es control Paranegativo.lavalidación de la prueba se consideró una media de DO del CN ≥ 0.300. Si el valor del I de la muestra fue ≥ 35 % se consideró como positivos, mientras que un I <35 % como negativo(30) . Análisis estadístico De las reacciones positivas en la prueba de ELISA de cada rebaño se estimó la seroprevalencia real del SRLV mediante la herramienta en línea WinEpi versión 2.0 (31) Para la estimación de proporciones e intervalos de confianza al 95% (IC95%) se incluyó la sensibilidad y especificidad reportada por el fabricante de estuche de ELISA(30) . Para determinar la asociación entre los factores de riesgo y la seropositividad a SRLV

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Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):995 1008 1000 inicialmente, los posibles factores de riesgo se identificaron en un análisis univariado mediante la prueba de Ji cuadrada o la prueba exacta de Fisher (PROC FREQ). Aquellos factores con una (P>0.20) fueron sometidos a un análisis multivariado de regresión logística (Cuadro 1) mediante el procedimiento LOGISTIC. Los factores significativos a la prueba exacta de Fisher con menos de 5 observaciones no se incluyeron en el análisis de regresión logística. Todos los análisis se hicieron mediante el paquete estadístico SAS de 2010. Resultados y discusión Seroprevalencia de rebaño El valor de seroprevalencia de rebaño contra SRLV obtenido en el presente estudio de 50 6 % (Cuadro1) concuerda con las obtenidas en otras partes del mundo(30,31,32), pero contrasta con los estudios previos realizados en México(21,33,34,35) . Recientemente, MartínezHerrera et al(33) usando unapruebadeELISAindirecta reportaronunamenorseroprevalencia a nivel de rebaño en caprinos criollos de Veracruz, México con 6.4 %. También, TorresAcosta et al(21) usando inmunodifusión en gel agar (IDGA), en el año 2003 reportaron una seroprevalencia aparente de 3.6 % en rebaños caprinos en su mayoría criollos del estado de Yucatán, México. Anteriormente, en 1984 Adams et al(34) empleando IDGA, reportaron a nivel individual en caprinos del estado de México y Guanajuato frecuencias serológicas de 22.1 % y 6.3 %, respectivamente. Estos mismos investigadores mencionaron no encontrar anticuerpos en rebaños de caprinos criollos nativos(34) . Santiago et al(35) empleando la misma prueba de ELISA del presente trabajo, encontraron una seropositividad a nivel de rebaño de 41.3 % en muestras de caprinos del estado de Guanajuato, México. Acorde a lo anterior, el diseño del estudio, el manejo, tipo y propósito de los rebaños, así como la carencia de medidas de bioseguridad contra SRLV probablemente influyeron sobre los parámetros de seropositividad del presente y de cada uno de los anteriores estudios. En los años 1984 y 1985 se reportó elevada seropositividad en caprinos de razas lecheras importados hacia México y ausencia de seropositividad en caprinos criollos nativos(17,34) . Estas observaciones y los datos del presente estudio sugieren que el SRLV ingresó hacia los rebaños criollos nativos del noreste de México, tal vez mediante el contacto con caprinos de raza importados conelpropósitodemejorarlaproductividad.Enel presenteestudio,noseencontródiferencia significativa(36) entre la seroprevalencia de los tipos rebaños caprinos (63.0 %), ovinos (25.4 %) o mixto (50.2 %). Estos datos contrastan con los obtenidos en rebaños similares de otros países(30,31,32) en la cuales los índices de seropositividad son relativamente bajos comparadosalosdelpresentetrabajo.Noobstante, estocoincideconlo reportadoenestudios previos para el manejo de una sola especie ya sea ovinos o caprinos(32,36,37) y cuando se manejan en condiciones mixtas(36) El tipo de prueba serológica empleada, el manejo y características del medio ambiente podrían explicar las diferencias encontradas.

Cuadro 1: Prevalencia de anticuerpos contra lentivirus de pequeños rumiantes (LvPR) en rebaños ovinos y caprinos en el noreste de México Rebaño n (+) Preal IC95% Caprino 71 45 62.0 50.7 73.3 Ovino 32 9 25.4 10.3 40.5 Mixto (caprinos + ovinos) 25 13 50.2 30.6 69.8 General 128 67 50.6 41.9 59.2

Factores de riesgo asociados a la serología a nivel de rebaños

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Después del análisis en tablas de contingencia se seleccionaron un total de 21 factores de 30 para evaluar su asociación con la seropositividad hacia SRLV en los rebaños caprinos y ovinos. Los factores de riesgo que contribuyeron significativamente a la explicación de la seropositividad hacia SRLV fueron: tipo de rebaño, asistencia veterinaria, uso múltiple de agujas, bajo índice de preñez, presencia de animales con artritis, reporte de alteraciones nerviosas y animales con mastitis; estas tres últimas alteraciones asociadas a procesos inflamatorios crónicos (Cuadro 2). El análisis de regresión logística mostró efecto significativo de los mismos factores que en las pruebas de Ji-cuadrada o exacta de Fisher; pero no se incluyeron los factores: tamaño del rebaño, introducción de animales, cuarentena, bioseguridad y hatos mixtos por tener cada una de ellas ≤5 observaciones. Diversos reportes(32,33,36), han señalado estas últimas variables como factores de riesgo por lo que fueron incluidos en la discusión. En el Cuadro 2 se muestran los factores de riesgo asociados a la seropositividad hacia SRLV en rebaños caprinos y ovinos del noreste de México. En el noreste de México, es relativamente común encontrar rebaños mixtos caprinos ovinos. La coexistencia de ambas especies podría facilitar la trasmisión del SRLV no solo a través del contacto directo sino también a través de la ingesta de calostro o leche(37,38) y mediante otras prácticas de manejo como el uso de agujas en varios animales durante la aplicación de medicamentos, vacunas o aretes de identificación(6,37,39).

Preal = prevalencia real, *Sensibilidad (100%) y especificidad (96.4%) de la prueba de ELISA(30), nivel de confianza 95%(31) .

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Cuadro 2: Seroprevalencia de rebaño y factores de riesgo para la seropositividad a SRLV en rebaños caprinos y ovinos del noreste de México

Variable n Seroprevalencia P OR (IC95%) ART NoSi 63 82.5 <0.0001 31.3 (6.7 142.8) 65 23.1 1 ASIST NoSi 19 94.7 <0.0001 11.9 (1.0 142.9) 109 44.9 1 AGUJ NoSi 69 63.8 0.005 9.6 (2.1 43.5) 59 38.9 1 NERV NoSi 47 78.7 <0.001 7.4 (1.9 28.6) 81 37.0 1 PREÑ NoSi 50 74.0 <0.0001 6.8 (1.8 25.6) 78 38.5 1 REB CaprinoMixtoOvino 71 63.4 0.0041 5.4 (1.0 28.2) 25 52.0 2.2 (0.4 12.3) 32 28.1 1 MAST NoSi 66 71.2 <0.0001 4.9 (1.3 17.9) 62 32.5 1 OR= razón de momios; IC= intervalos de clase, ART= presencia de artritis, ASIST= asistencia veterinaria, AGUJ= repite uso de agujas, NERV= presencia de alteraciones nerviosas, PREÑ= índice bajo de preñez, REB = tipo de rebaño, MAST= presencia de mastitis. Se encontró fuerte asociación entre el tipo de rebaño caprino (OR 5.4; IC95%= 1.0 28.2) o mixto (caprinos + ovinos) (OR 2.1; IC95%= 0.3 12.3) con la seropositividad hacia SRLV. Similares observaciones han reportado que la presencia de los caprinos es un factor de riesgo que contribuye a la seropositividad hacia SRLV en ovinos(39,40) El tamaño del rebaño se ha reportado como otro factor importante que influye en la seropositividad hacia el SRLV, debido a que una de las vías de transmisión de este virus es por contacto directo entre animales infectados(36,39,40) No obstante, esta variable fue excluida del análisis de regresión logísticadebidoalabajacantidaddeobservaciones yparacumplirconloscriteriosdecalidad de datos para análisis. En el presente trabajo, se encontró fuerte asociación entre la presencia deanimalescon artritis (OR 31.2; IC95%=6.7-142.8) yconmastitis (OR 4.8; IC95%=1.3-17.8) en los rebaños seropositivos. Las infecciones por SRLV se caracterizan por estar fuertemente relacionadas a estas condiciones clínico-patológicas(40,41,42) . Para ovinos se ha reportado una

alta asociación entre la ocurrencia de mastitis con la infección de SRLV en rebaños endémicos(9,39,40) . En un estudio reciente se determinó que cuando el caprinocultor reconoce la presencia de artritis la infección por SRLV está muy diseminada en el rebaño(42) . También se ha propuesto que el desarrollo de artritis depende de las características genéticas de la cepa SRLV infectante(43) . Lo observado en el presente estudio indica que animales con artritis crónica se presentan con alta frecuencia en rebaños seropositivos independientemente de la especie animal y el tipo de manejo Se encontró asociación entre problemas reproductivos y la seropositividad hacia SRLV. En los rebaños en los cuales el productor anotó baja tasa de preñez (≤50 %) tuvieron más probabilidadderesultarseropositivosqueaquelloscontasasdepreñez≥50%.Pocosestudios se han enfocado a conocer las repercusiones del SRLV sobre la reproducción en rumiantes pequeños. Recientemente se reportó la habilidad de este virus para inducir infecciones intrauterinas en pequeños rumiantes y transmitirse vía semen ya sea con inseminación artificial o monta natural(44) . Sin embargo, no se encontró asociación entre la presencia de abortos o animales de bajo peso al nacimiento en el rebaño lo cual contrasta con estudios previos en los cuales se asoció el retraso del desarrollo de los cabritos recién nacidos con la seropositividad de la madre(37,39). Probablemente, las diferencias entre ambas observaciones se expliquen debido a la naturaleza de ambos estudios o al sesgo en las respuestas emitidas por los productores en la presente investigación. Interesantemente, se encontró asociación (P<0.0001) entre la seropositividad hacia SRLV y la asistencia del veterinario (OR=11.9; IC95%= 1.0 142.8). Una forma importante en la transmisión horizontal del SRLV es el contacto con humanos, particularmente el movimiento de veterinarios y trabajadores entre y dentro de los rebaños(39). Es posible considerar que la asistencia veterinaria jugaría un papel importante para controlar la infección por SRLV; se ha reportado el aumento de la seropositividad en rebaños de pequeños rumiantes con la vectorización por parte del veterinario de un rebaño a otro en sus visitas(39). Los datos obtenidos en el presente trabajo probablemente reflejen que un mismo veterinario asiste a diferentes rebaños. Lo anterior no fue incluido en las encuestas, posibilitando la transferencia horizontal del virus en la región estudiada debido al desconocimiento de la presencia del virus en la región, sus consecuencias y formas de dispersión. Un estudio señala que, la presencia del humano, así como el número de empleados y años de experiencia en el manejo dentro de los rebaños están relacionados con la presencia y circulación del virus(39)

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Por otra parte, la ausencia de medidas de bioseguridad, higiene y desinfección aumenta en gran medida la presencia de la infección por SRLV(42) Por lo tanto, es necesario concientizar a los productores sobre este agente, así como darles a conocer las pautas de bioseguridad para evitar la circulación del virus en sus rebaños Con base en lo anterior, se confirman yamplían las observaciones epidemiológicas señaladas desde hace más de 25 años para SRLV en caprinos de México(17,19,34) . Aunado a esto, el presente trabajo es el primer reporte serológico de la infección por SRLV en ovinos del noreste de México.

SRLV es considerado como un solo virus con variantes genéticas adaptadas a caprinos u ovinos(8,9). También se ha reportado la posibilidad de infecciones cruzadas(10,11) y el aislamiento de recombinantes entre las variantes genéticas del virus(41) . Dado lo anterior, resulta interesante determinar si la respuesta serológica encontrada en los pequeños rumiantes está dirigida hacia variantes genéticas de SRLV adaptadas a caprinos u ovinos(22) . Asímismo,poderprecisarsienlazonanorestedeMéxicocirculanSRLVrecombinantes(8,10) , que hayan logrado adaptarse tanto a los ovinos como a caprinos de la zona(11)

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La seropositividad frente a SRLV en los ovinos y caprinos del noreste de México es relativamente alta. Este es el primer reporte serológico de la infección por SRLV en ovinos del noreste de México. La seroprevalencia estimada y factores de riesgo detectados en rebaños seropositivos deberían ser considerados en el diseño de programas de bioseguridad y de política pública aplicada a la salud y productividad de rebaños de caprinos y ovinos en México. Agradecimientos A los productores de caprinos y ovinos participantes del noreste de México sin cuya disposición no hubiese sido posible el presente trabajo. El estudio fue apoyado financieramente a través del Programa de Apoyo a la Investigación Ciencia y Tecnología (PAICyT) 2019 de la Universidad Autónoma de Nuevo León.

Conclusiones e implicaciones

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https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.6100Artículo

Caracterización de los sistemas de producción familiar ovina en la Mixteca Oaxaqueña, México Jorge Hernández Bautista a Héctor Maximino Rodríguez Magadán a Teódulo Salinas Rios a Magaly Aquino Cleto a Araceli Mariscal Méndez a* a Universidad Autónoma Benito Juárez de Oaxaca Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Oaxaca, México *Autor de correspondencia: mariscalma@hotmail.com Resumen: El objetivo fue analizar las características de las unidades de producción familiar ovina de dos municipios de laMixteca Oaxaqueña teniendo como referencia el sistema de producción, acceso al mercado y el uso del territorio. Se usó una metodología mixta, empleando un cuestionario estructurado donde se analizaron variables de carácter socioeconómico y productivo; y observación participativa en 29 ovinocultores familiares. Los resultados señalan que el 100 % de los productores ven a la ovinocultura como principal fuente de ingresos, 86 % produce bajo un sistema de subsistencia, 100 % emplea la mano de obra familiar, la estrategia alimentaria principal es el pastoreo debido a las características del territorio y el tipo de tenencia de la tierra comunal en un 90 %, la función zootécnica es producción de carne destinada al comercio local y autoconsumo, 83 % de los productores cuentanconcorraldeencierroconstruidoconmaterialdelaregión, 86.7%delosproductores mantienen su corral dentro del predio familiar, se aplican escasas medidas de manejo y sanitarias. El análisis de los sistemas productivos permitió identificar formas de gestión de su producción la cual está ligada a los servicios dentro de su territorio, desarrollando una

Palabras clave: Producción familiar, Ovinocultura, Pequeños productores, Mixteca. Recibido: Aceptado:24/11/202108/04/2022

producción de tipo familiar que cumple con funciones económicas, sociales, ambientales y culturales, sin embargo, se cuenta con una baja productividad. Por lo cual, se considera necesario la adopción de tecnología e innovación a través de estrategias y políticas públicas que impulsen el desarrollo rural en zonas marginales tendientes a disminuir el nivel de pobreza e inseguridad alimentaria.

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Introducción México tiene un inventario de 8.9 millones de ovinos(1); la ovinocultura se desarrolla en diferentes regiones y está condicionada por disponibilidad de recursos y mercado. La escala de las unidades de producción (UP) está determinada por condiciones socioeconómicas, accesoalatierra,disponibilidaddeinsumos ytecnología.Enel país existendiversossistemas deproducción,predominandoaquellosextensivosdetipofamiliar(UPF),loscualesseacotan azonas rurales de montaña,sierra yvalles(2); aumentandolautilidaddetierras agrícolas aptas para cultivo y visualizadas como UPF de zonas menos favorecidas, ofrecen ventajas ambientales, socioeconomicas o nutricionales(3) . Estos se consideran como un sistema de producción, modo de vida, entramado de relaciones sociales y como un elemento identitario de las culturas campesinas(4) . El 63.4 % de las UPF de subsistencia están en los estados de México, Oaxaca, Guerrero, Puebla, Chiapas, Veracruz, Hidalgo y Michoacán; el 52.0 % en zonas de alta marginación y el 16.4 % en las de muy alta marginación(5) . Oaxaca está dentro de las cinco entidades con mayor pobreza, con el 61.7 % de su población en pobreza(6) . Es el sexto lugar en inventario ovino producidos principalmente bajo un sistema familiar de subsistencia concentrándose en la región de la Mixteca y Valles Centrales(7) . La Mixteca Oaxaqueña presenta un 78 % de sus municipios en alta y muy alta marginación, 77.4 % de la población vive en localidades rurales, pequeñas y dispersas, donde la agricultura de temporal y la producción de pequeños rumiantes son sus principales actividades económicas(8) . Se presenta una cultura ancestral de cría de ganado menor que data de 1530, organizada en trabajo comunal y su alimentación se basó en el pastoreo(9), caracteristicas aún presentes, siendo una especie importante para la tradición culinaria de la región y para la economía campesina, dado que tienen la ventaja de que pueden criarse a bajo costo y proporcionan múltiples beneficios(10,11) Estos sistemas tradicionales de producción contribuyen al fomento de la soberanía y seguridad alimentaria;

la generación de empleo del sector agropecuario y con ello mitigar la pobreza y arraigo; e importantes para la sostenibilidad ambiental, climática y cultural rural(12) . Sin embargo, se enfrentan a desafíos como los cambios en los factores tecnológicos, sociales, económicos, ambientales y políticos, como la globalización, donde los pequeños productores rurales resultan particularmente afectados, dada su precariedad económica, observando una regresión tecnológica de la agricultura campesina(13) En la Mixteca Oaxaqueña el gran inventario ganadero no corresponde al bajo valor de la producción, esto dado al precio promedio existente en la región de $59.74 kg respecto al precio a nivel nacional que es de $76.34 kg(7,14) Las diversas tipologías de productores rurales reflejan una gran heterogeneidad; dado que existen diferentes dotaciones de recursos naturales, humanos y financieros, y los niveles de acceso a instituciones y mercados son muy disparejos. Los impactos de las estrategias para fomentar y fortalecer la pequeña producción familiar tienen que partir de esa heterogeneidad para que políticas que se ejecuten no sean de alcance generalizado, sino que estén diferenciadas por tipo de productor(13) . Es importante identificar características particulares de los sistemas de producción de la Mixteca Oaxaqueña a partir del uso de la escala de producción, prácticas de manejo, y territorio, con el objeto de generar estrategias acordes al tipo ynivel de recursosdelas UP,así como generarbases parasu análisis,promoveracciones de organización, participación de actores sociales y diseño de políticas diferenciadas que abonen al desarrollo de zonas rurales marginadas como en los municipios de Suchixtlahuaca y Coixtlahuaca. El objetivo fue analizar las características de las unidades de producción familiar ovinas de dos municipios de la Mixteca Oaxaqueña. Material y métodos El estudio se realizó en los municipios de Coixtlahuaca y Suchixtlahuaca ubicados en la región de la Mixteca, el primero se ubica entre los paralelos 17°38’ y 17°49’ N; los meridianos 97° 09’ y 97° 25’ O; altitud entre 2,000 y 2,900 msnm; Suchixtlahuaca se ubica entre los paralelos 17° 43’ y17° 72’ N; los meridianos 97°22’ y97° 36’ O; altitud entre 2,000 y2,900msnm(Figura1).Estosmunicipiossecaracterizanporunclimatempladosubhúmedo con lluvias en verano, presentan un clima templado a frío, la temperatura promedio es de 15.6 °C con una precipitación de 500 a 1,000 mm anuales(15,16) .

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La investigación se basó en una metodología mixta, desarrollada en un periodo de estudio de agosto de 2017 a febrero de 2018, empleando como caso de análisis a productores de ovinos bajo sistema familiar. Como no se conocía el número de unidades de producción y la localización de los productores, se utilizó un muestreo no probabilístico denominado método de la bola de nieve(18) obteniendo una muestra de 29 productores. Se utilizó un cuestionario estructurado en dos apartados:

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):1009 1024 1012 Figura 1: Lugar de estudio, San Juan Bautista Coixtlahuaca y San Cristóbal Suchixtlahuaca, Oaxaca, México

Se muestra la División política estatal 1:250000.201¨2’, escala 1:250000(17)

En ambos municipios la vegetación es muy escasa, existiendo árboles de encino, enebro, sabinos, plantas silvestres y cactáceas, así como guaje (Leucaena leucocephala), huizache (Vachellia farnesiana), mezquite (Prosopis laevigata) y morera (Morus spp) que sirven de alimento para el ganado ovino. El clima que predomina en la mayor parte del año es templado, en invierno la temperatura desciende drásticamente(15,16) . El sistema hidrográfico de Suchixtlahuaca es muy escaso, al norte de la población se encuentra el río Grande y al sur se encuentra el río de la Cruz, el cual únicamente tiene agua en tiempos de lluvia(15), para el caso de Coixtlahuaca se cuenta con el río La Culebra el cual tiene poca afluencia(16) Coixtlahuaca presenta un grado de marginación alto, el 64.72 % de la población se considera indígena, Suchixtlahuaca reporta un grado de marginación medio y 65.59 % de su población se considera indígena(17)

Esta información fue respaldada y triangulada a través de la observación participativa de los productores que conformaron el estudio. Los sistemas de producción ovina (SPO) familiares se clasificaron en tres estratos los cuales son diferentes entre sí en términos de su acceso a los mercados y sistema productivo(19,20):

a) Subsistencia. En este sistema, la alimentación es a base de pastoreo de gramíneas y leguminosas en agostadero. En época de estiaje a los ovinos se les proporciona rastrojos y pajas cosechadas en la época de lluvias; ofrecen sal común y sal mineral esporádicamente, y presenta un manejo sanitario deficiente. Cuentan con un corral de encierro. Los animales representan un ahorro para el productor, con ventas esporádicas. En este sistema también se tomaron en consideración las UPO (unidades de producción ovinas) que cuentan con un corral de encierro en donde los animales permanecen todo el día y son alimentados con rastrojos y pajas de mala calidad.

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b) Transición. En estas los ovinos son alimentados con pastoreo en agostadero, potreros manejados de forma extensiva, complementan la alimentación con suplementos, presentan un manejo preventivo sanitario en el rebaño, tienen un acceso al mercado, pero presentan dificultades para lograr una articulación eficiente, debido al intermediarismo.

c) Consolidada. Se distingue como una actividad intensiva, bajo dos manejos. En el primero, los animales se encuentran estabulados y la alimentación se les proporciona en el comedero, se ofrecen ensilados, henos, alimento balanceado y raciones integrales; la estrategia de alimentación se realiza de acuerdo a la etapa fisiológica de los animales. En el segundo grupo manejan sus animales en pastoreo intensivo de forrajes mejorados y cerco eléctrico, siendo común la suplementación con concentrados. En ambos grupos existe un calendario de sanidad animal y un sistema de registros. Tienen sustento suficiente en la producción propia y acceso a mercados locales. Sin embargo, esto es posible debido a los apoyos gubernamentales de fomento ganadero y otras fuentes de ingreso que también perciben.

1) Datos socio económicos. Se registraron las variables género, años de experiencia en la actividad, edad, escolaridad, principal fuente de conocimiento técnico para manejo del rebaño, carácter de la unidad de producción, tenencia de la tierra, tipo de sistema productivo y principal actividad económica.

2) Datos del sistema productivo. Teniendo variables como inventario ganadero, raza, fin zootécnico, destino de la producción, estrategia alimentaria, infraestructura, manejo sanitario, acceso a programas de gobierno y diversificación de la producción

La edad promedio de los productores es de 55.5 años, de manera porcentual se identificaron 62 % (18) productores adultos catalogados dentro de los 20 a 59 años y 38 % (11) reportan unaedadde60 años o más, lo cual concuerdaconloreportadoporHernández et al(19) quienes señalan que el promedio de edad de los jefes de hogar es de 52.6 años en las unidades de pequeña producción ovina. Si bien, los propietarios de las unidades de producción en promedio tienen una edad avanzada, en éstas participan los hijos, los cuales han heredado el conocimiento en la cría de ovinos y caprinos, aunque eso no garantiza que sigan ejerciendo la actividad cuando a corto o mediano plazo los padres les hereden sus unidades. Por lo cual, es importante pensar en el relevo generacional para afrontar los grandes retos para mantener estos sistemas bajo la perspectiva de conservar los agroecosistemas combinando especies de valor económico yde uso (mercado ycultura), no descuidando el autoconsumo basado en las preferencias alimentarias del grupo y la conservación o resiliencia de los recursos naturales de la región En cuanto a la distribución por género, se observa que el 97 % (28) son varones y 3 % (1) está representado por productoras mujeres, si bien, la partición de la mujer en la cría de ovinos se ha reportado frecuentemente sobre todo en los sistemas de producción subsistencia, para este caso el manejo del territorio yel sistema de alimentación, se considera

Subsistencia 10 100 15 79 25 86 Transición 0 0 4 21 4 14 Total 10 34 19 66 29 100 FA= Frecuencia absoluta; FR= Frecuencia relativa Datos socioeconómicos

El análisis de la información se realizó mediante estadística descriptiva yanálisis de varianza por medio del paquete estadístico Infostat y la observación participante sirvió para triangular y contextualizar el análisis. Resultados y discusión Setuvo un registrode29 productores, 66 % (19) pertenecientes al municipio deCoixtlahuaca y 34 % (10) al municipio de Suchixtlahuaca. Se catalogaron 86 % (25) unidades productivas bajo un sistema de subsistencia, localizándose 60 % (15) en Coixtlahuaca y 40 % (10) en Suchixtlahuaca, solo 14 % (4) se catalogaron en transición ubicándose en Coixtlahuaca (Cuadro 1); cabe señalar que el total de unidades de producción solo emplean como fuerza de trabajo la mano de obra familiar. Cuadro 1: Municipios y sistemas de producción de ovinos Sistema de producción Suchixtlahuaca Coixtlahuaca Total FA FR (%) FA FR (%) FA FR (%)

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Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):1009 1024 1015 pesado para las mujeres o niños, que hacen esta labor sólo cuando el hombre se emplea en otras actividades. La distribución de los productores según el nivel de escolaridad, denota que en los SPO de subsistencia el 48 % (12) de los productores cuentan con estudios de primaria, 32 % (8) estudiaron la secundaria, 12 % (3) no cuentan con estudios y 8 % (2) el bachillerato, datos que son consistentes con los sistemas de producción familiares ovina de subsistencia(17,18)

Para el caso de los sistemas de transición se observa un 50 % (2) con estudios de secundaria y 25 % (1) de productores de estudio de nivel bachillerato y profesional, considerando estos datos en años de escolaridad se tiene un promedio de 6.8 y 11.7 en los sistemas de subsistencia y transición respectivamente, dato que coincide con lo señalado por Pérez et al(20) queal incrementarlos años de escolaridad se incrementa latecnificación delos sistemas de producción. Por otro lado(10) se señala que la actividad agropecuaria en las zonas rurales, es manejada principalmente por campesinos con un bajo nivel de escolaridad y de especialización, lo cual coincide con lo reportado en este estudio. En este sentido se pude señalar que los municipios en estudio están catalogados de alta y media marginación, siendo territorios entrampados en carencias sociales entre ellas el rezago educativo, lo que dificulta el acceso a niveles de escolaridad que les permitan mejorar su especialización o capacitación, aunado a ello se tiene una mayor dependencia de las actividades agropecuarias, conocimientos que son heredados por familiares, yque no requieren de una educación formal pero si de conocer y comprender su territorio a partir de sus interacciones y el aprovechamiento de sus bienes tangibles e intangibles para su reproducción social.

El promedio de años dedicados a la ovinocultura es de 28.1 años, lo cual remarca la tradición arraigada de estas comunidades en la producción de ovinos. Cabe señalar que en los SPO de transición se observa un promedio de 29.5 años de experiencia en la producción ovina (± 2.18) y en los de transición una experiencia promedio de 19.5 años (± 5.45) Siendo un factor común entre los productores, es que incursionaron en la actividad debido a que algún familiar ya la desarrollaba, es decir, dan continuidad a la actividad de sus antecesores continuando con una tradición, a pesar de que, en ocasiones se les presentan eventualidades en su producción (problemas sanitarios, bajo precio a la venta, etc.).

Del total de productores, 65.5 % (19) tienen como única actividad económica las labores del campo mezclandolaagricultura yla ganadería,siendolaproducción ovina laprincipalfuente de ingresos. En el caso de los productores de subsistencia 52 % (13) se identifican como campesinos que viven de la agricultura y el ganado, 20 % (5) sólo como ganaderos, 24 % (6) como comerciante, para el caso de los productores en transición sólo 25 % (1) refiere la agricultura y la ganadería como su actividad principal y 50 % (2) como comerciante (Cuadro 2), datos que concuerdan con lo señalado por otros autores(10,21) quienes refieren que los

pequeños productores agropecuarios diversifican sus estrategias de ingresos, ocupando las actividades agrícolas, ganadería ovina y el comercio, los primeros lugares.

Ocupación

Con referenciaal inventarioganaderoen lasunidades productivas identificadas seregistraron 1,222 ovinos, teniendo un promedio de tamaño de rebaño de 42 cabezas con una desviación estándar de s= 43. En particular a nivel de municipio, Coixtlahuaca reportó una media de 23.58(± 11.16) ySuchixtlahuacade68.50 (± 12.54),para el tipo desistemadeproducción de subsistencia el promedio de inventario fue de 50.08 (± 8.10) y de transición 15.50 (± 19.83). La tenencia de muchos o pocos animales está relacionada con el tipo de sistema productivo que son factibles de implementar mejoras tecnológicas. Siendo más difícil producir cambios en los pequeños productores, al presentar generalmente, sistemas

FA= Frecuencia absoluta; FR= Frecuencia relativa

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En cuanto a la tenencia de la tierra se registró un 88 % (22) de productores de subsistencia hacen uso de tierras comunales y 12 % (3) tienen un régimen de pequeña propiedad, los productores en transición el 100 % (4) hacen uso de tierra comunales, datos que se contraponen a lo reportado por Pérez et al(20) que reporta que los sistemas en transición y comerciales se registra mayor uso del régimen de pequeña propiedad; esto puede deberse a que la región de la mixteca posee una conformación histórica de comunidades agrarias, siendo la principal forma de la tenencia de la tierra es comunal(22), por lo cual se pudiera señalar que la mixteca es un territorio como un espacio socialmente construido, más que como un espacio geográfico, lo cual permite el acceso yuso de algunos recursos de las tierras bajo ciertas reglas; tal es el caso del uso de los agostaderos para el pastoreo libre entre los ovinocultores que pastorean en un misma zona durante todo el año, no considerando la capacidad de carga del agostadero.

Cuadro 2: Actividades principales de los ovinocultores, clasificados de acuerdo al sistema de producción adoptado principal Sistema de producción

ovina Subsistencia Transición FA FR (%) FA FR (%) Agricultor/Ganadero 13 52 1 25 Ganadero 5 20 0 0 Construcción 1 14 0 0 Comerciante 6 24 2 50 Maestro 0 0 1 25

Datos del sistema productivo

Figura 2: Genotipos ovinos existentes en los sistemas de producción ovina de subsistencia y transición en los Municipios de Coixtlahuaca y Suchixtlahuaca, México

productivos rudimentarios, con escasa infraestructura, dificultad por el acceso al crédito y baja escolaridad, bajo este criterio los SPO de subsistencia observados presentan un inventario mayor, esto puede deberse al tipo de sistema alimentario que ocupan este tipo de unidades que es mediante pastoreo con el uso de los bienes naturales del territorio, lo cual permite que sea una actividad de bajo costo, a diferencia de los SPO en transición donde se implementan mayor tecnologías y los costos se incrementan por el manejo que realizan dentro del rebaño. El fin zootécnico de las unidades de producción es la venta en pie del ganado para carne, en los SPO de subsistencia la venta se realiza a bulto, el precio lo impone el introductor sin considerar el peso de los animales, aunado a que en este sistema no se lleva registro de los pesos, en los SPO de transición se tiene un promedio de peso final a la venta de 35 kg. El 55.1 % (16) de las unidades de producción tiene como raza principal el ganado criollo o cruzas derivadas de éste, al categorizar estos datos por sistema de producción se observa que en el de subsistencia el 56 % (14) poseen ganado criollo o cruzas de este con otra raza comercial, 40 % (10) Pelibuey o cruza de éste con otra raza, para el caso de las UPO en transición se tiene un 50 % (2) que tienen como base genética a la raza criolla o cruza de este con otra raza, también se registró la raza Pelibuey y Dorper cada uno con un 25 % (Figura 2).

También se observa la introducción de razas comerciales, se denota la persistencia de ganado criollo; en este sentido Díaz y Valencia(23) refieren que el uso de razas locales o criollas han sido adaptadas y conservadas por los pequeños productores, dado el uso sostenible de los cultivos propios del territorio que hacen estos animales, siendo una fuente para la alimentación humana y animal; haciendo uso del territorio para desarrollar su actividad ganadera.

8 48 0 4 12 28 252525 00 25 0 10 20 30 40 50 60 Criollo Criollo cruzado Dorper Dorper PelibueyPelibueycruzadocruzado Porcentaje Razas Transición Subsistencia

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En cuanto a infraestructura el 100 % (29) cuenta con un corral de encierro para los ovinos, de manera general las unidades de producción cuentan con una infraestructura básica, donde el 83 % (24) están construidos con material de la región (maderos de mezquite y encino), y 17 % (5) con herrería de los cuales el 40 % (2) son productores en transición, el total de este tipo de productores poseen comederos y bebederos dentro de sus corrales, no así en el caso de los productores de subsistencia donde ninguno posee comederos y solo 76 % (19) cuenta con bebederos dentro de sus corrales; esto pude deberse a que los animales pastorean durante todo el día, y solo llegan a pernoctar a sus corrales, por lo cual los productores no consideran la necesidad de implementar un bebedero. Este tipo de instalaciones coincide con lo citado por Cuellar et al(24) , quienes refieren que en la producción ovina de tipo familiar las instalaciones son de tipo rústico construidas con materiales propios de la región, lo anterior recalca el uso de los bienes naturales o de provisión de los servicios ecosistémicos del territorio que realizan los ovinocultores, por otro lado, los corrales que contaban con herrería un 60 % correspondían a programas sociales, el resto era material reciclado que puede considerare como acciones que buscan los ovinocultores para reducir sus costos de producción manteniendo su cultura productiva. En el Cuadro 3, se observa que 88 % (22) de los productores de subsistencia emplean el pastoreo como estrategia alimentaria, el cual se desarrolla entre las 8 de la mañana y las 6 de la tarde durante todos los días del año, llevando a los animales por la mañana al agostadero yregresándolos porlatardeal corral, yun12%(3) basalaalimentación del ganado en forraje y grano; este mismo porcentaje corresponde a los productores con régimen de pequeña propiedad, que al carecer del uso de extensiones de tierra se ven en la necesidad de ofrecer la alimentación en corral; así mismo, es importante señalar el impacto alimentario a través de forrajes de tipo arbóreo arbustivo como el guaje (Leucaena leucocephala), huizache (Vachellia farnesiana), mezquite (Prosopis laevigata) y morera (Morus spp) de gran palatividad para los ovinos, ya que, este forraje natural mantiene porcentajes de proteína cruda alta por la presencia de leguminosas en este sistema de producción(25), aunado a que constituyen un recurso natural renovable, que al ser manejadas en forma racional son productivas y ambientalmente estables por tiempo indefinido; aunado a que son terrenos comunales que significan un ahorro en un insumo principal para la producción de ganado Con respecto a los sistemas en transición el 50 % basa su alimentación en ofrecer forraje al ganado, 25 % (1) ofrece a su ganado dieta integral y 25 % (1) en pastoreo más dieta integral, es decir, el 100 % de estos productores ofrecen alimento en corral; esto puede deberse a que este tipo de sistemas poseen un mayor conocimiento, capacitación técnica y recursos económicos para invertir en su sistema productivo. Cabe señalar que sólo 19 (66 %) de productores realizan rotación de agostadero, siendo estos de tipo de subsistencia, sin embargo, esta rotación no se hace mediante una estrategia técnica productiva, sino con referenciaal uso del territorio ycambios deveredas dondepastanlos animales,sin considerar la carga animal; permaneciendo los rebaños durante todo el año en un área o región, lo cual no permite un periodo de descanso prolongado para el renuevo y regeneración de las

vegetación, este escenario hace necesario replantear el pastoreo como una actividad planeada que permita aprovechar mejor los servicios ecosistémicos planificando el pastoreo

considerando: la cantidad de forraje que proporciona la vegetación, los animales que van a aprovechar mejor ese forraje, la disminución del tiempo de pastoreo, animales a vender cada año, considerando los eventos productivos y reproductivos del rebaño.

Cuadro 3: Características generales de las unidades de producción ovina de subsistencia y transición Categoría Subsistencia Transición FA FR (%) FA FR (%) Corral Región 22 88 2 50 Convencional (herrería, otro) 3 12 2 50 dentroInfraestructuradelcorral Comedero 0 0 4 100 Bebedero 19 76 4 100 Destino de producciónla Comercio 21 84 3 75 Autoconsumo 1 4 0 0 Comercio/autoconsumo 3 12 1 25 Comercialización Intermediario 20 80 0 0 Mercado local 4 16 4 100 No vende 1 4 0 0 alimentariaEstrategia Dieta integral 0 0 1 25 Forraje 0 0 2 50 Forraje/grano 3 12 0 0 Pastoreo 10 40 0 0 Pastoreo/dieta integral 0 0 1 25 Pastoreo/forraje/grano 12 48 0 0 Rotación de potreros Si 19 76 0 0 No 6 24 4 100 Tenencia de la tierra Comunal 22 88 4 100 Pequeña propiedad 3 12 0 0 Vacunación Si 0 0 3 75 No 25 100 1 25 Desparasitación Si 24 96 4 100 No 1 4 0 0 Diversificación de la ganaderaproducción Si 22 88 1 25 No 3 12 3 75 FA= Frecuencia absoluta FR= Frecuencia relativa

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Por lo que se refiere al destino de la producción se registró que en los SPO de subsistencia 84 % (21) se destina a la venta de ganado en pie, 12 % (3) se destina a la venta en pie y autoconsumo, y 4 % (1) solo al autoconsumo, para el caso del sistema en transición el 75 % (3)sedestinaalaventaenpiey25%(1)alaventaenpieyautoconsumo,datosquecoinciden por lo citado por Vázquez(11) que refiere que los pequeños rumiantes se utilizan para la venta como para el autoconsumo, siendo adaptados a la cultura rural y culinaria de México para la elaboración de platillos tradicionales, como lo es la barbacoa para el caso de la mixteca Asíoaxaqueña.mismo, yde acuerdo con Samper(4) los sistemas familiares cumplen una función tangible y otra intangible; para este caso se identifica como tangible el dinero que el productor obtiene de la venta de sus animales, el alimento por el autoconsumo y en muchos casos el abono que les sirve para completar su ciclo productivo en la cosecha; la función intangible tiene que ver con parte de la cultura alimenticia (barbacoa principalmente) considerado como un platillo de festividades familiares y religiosas que se trasmite y enriquece inter generacionalmente formandopartesuspropiasdinámicassocioculturales.Porotrolado,deacuerdoconPartida(2) se puede referir que la ovinocultura desarrollada en los municipios de estudio es de tipo familiar en relación a que se maneja con mano de obra familiar, se pastorea en terrenos comunales, emplea métodos tradicionales transferidos de padres a hijos y el rebaño sirve como un medio de vida; una vida contenida dentro de un territorio con su paisaje, naturaleza y costumbres que han venido reproduciendo el sistema de producción ovina.

DeacuerdoconLasanta(26) elpastoreoplanificadotieneefectosbeneficiosparaelecosistema, como lo son: el estercolado, el crecimiento de especies de bajo porte y la disminución de material vegetal seco, que es combustible para los incendios. En este sentido se deja ver el uso de los recursos naturales por los productores en virtud de que los productores hacen usufructo de tierras comunales enmarcadas dentro de su territorio para entrelazar sus medios de vida. Por otro lado, si esta estrategia no se realiza de manera adecuada conlleva a la degradación de la vegetación, la mayor erosión de los suelos, y el deterioro de su fertilidad y estructura, disminuyendo la disponibilidad de forraje para el alimento del ganado.

Al contrastar el acceso al mercado se observan diferencias entre los sistemas de producción (P<0.05); se observa que en los SPO de subsistencia el 80 % (20) se realiza con intermediarios, solo un 16 % (4) realiza esta comercialización en un mercado local y los de transición el 100 % (4) vende en mercados locales (Cuadro 3), siendo adquiridos por intermediarios, barbacolleros, engordadores u otros productores. Este panorama puede estar entrelazado con el bajo nivel educativo, la falta de recursos, organización e información por parte de los productores de subsistencia, lo que se traduce en una marcada inequidad en el acceso al mercado, bajo precios de sus productos impuestos por introductores y baja retención del valor generado, no así en los productores en transición.

Con respecto a la diversificación de la producción agropecuaria un 79 % (23) productores la realiza, en los SPO de transición solo el 25 % (1) diversifica su producción a diferencia de los SPO de subsistencia donde el 88 % (22) la diversifica, se observa que la especie que reporta mayor crianza son las aves de corral donde su empleo es 100 % para el autoconsumo (huevos o carne), el resto reporta la cría de porcinos, bovinos y equinos, siendo sus usos para el trabajo y/o autoconsumo; para el caso delos equinos seemplean como animales detrabajo, lo mismo para algunos bovinos que sirven para las labores agrícolas (Cuadro 3 y Figura 2).

En los municipios estudiados la ovinocultura se clasifica predominantemente en un sistema desubsistencia el cual respondeaunalógicadeeconomíacampesina,hacen uso delos bienes y servicios que les provee el territorio, como zonas de pastoreo y recursos zoogeneticos. La ovinocultura es medio de vida y una actividad tradicional que cumple funciones socioeconómicas, ambientales y culturales en el territorio. Sin embargo, existen factores limitantes como la edad avanzada de los productores, su bajo nivel educativo, el desconocimiento o poca participación en programas gubernamentales, la falta de organización yacceso a eficientes canales de comercialización, impacta de manera sustancial en la baja productividad y rentabilidad de la actividad ovina. Si bien se identificaron SPO en transición, fue en un pequeño porcentaje, por lo cual, se considera hace falta impulsar

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Así mismo, en el Cuadro 3 se observa que sólo los SPO en transición reportaron vacunar en un 75 % (3), sin embargo, al cuestionar sobre el tipo de vacuna empleada desconocían la vacuna aplicada aunado a que es una práctica que reportan realizar de manera inusual; la desparasitación interna es una actividad más empleada por los productores registrando para el caso de SPO en transición el 100 % (4) realiza esta actividad, mientras que los SPO de subsistencia lo realiza el 96 % (24), pocos son los productores que realizan otra actividad sanitaria como la aplicación de vitaminas yminerales en su ganado. Lo descrito coincide con lo citado por Cuéllar et al (24) quienes refieren que las producciones de tipo familiar presentan escasas prácticas de control sanitario y mínimo manejo, lo cual incide en los bajos niveles de producción y productividad, consecuencia de ello bajos ingresos en la economía de los Porproductores.otrolado, sólo el 6.8 % (2) de los productores entrevistados han accedido a programas gubernamentales, siendo estos de transición. La falta de acceso a estos programas por los productores principalmente de subsistencia puede deberse al bajo nivel educativo, falta de información y difusión de estos programas, así como a la falta de institucionalidad, programas específicos, políticas diferenciadas, asistencia técnica, investigación y financiamiento focalizada hacia este tipo de productores demarcando el grado de rezago que presentan los municipios en estudio.

Conclusiones e implicaciones

4. Samper M. Sistemas territoriales de agricultura familiar. IICA, Ed. San José, Costa Rica. 2016.

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políticas públicas que permitan el desarrollo de las zonas rurales marginadas. Estas deben tener como eje rector la organización y asociatividad de pequeños productores familiares paralainnovación,transferenciadetecnología,accesoafinanciamiento yamercadoslocales, dado que existe una urgencia en solventar temas de pobreza e inseguridad alimentaria.

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*AutorMéxico.de

correspondencia: arechiga.uaz@gmail.com Resumen: Los niveles de calcio (Ca) disminuyen en sangre y citosol al momento del parto, alterando la transmisión del impulso nervioso, la contracción muscular y la actividad de las células inmunes. En el sistema nervioso el Ca participa en la conducción de estímulos. En el sistema muscular disminuye la contracción causando alteraciones en músculo liso, útero y glándula mamaria. En el útero hay retención y almacenamiento de fluidos y desechos uterinos, con complicacionesbacterianas. Enel sistemainmune,es importantelafunción delos neutrófilos y se manifiesta con una disminución de células dedicadas a la fagocitosis predisponiendo a mastitis y metritis. En la hipocalcemia bovina se distinguen dos presentaciones: clínica y subclínica. En la clínica (valores de Ca inferiores a 5.5 mg/dl) se altera la homeostasis con

https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.5277Revisiónbibliográfica

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La hipocalcemia en la vaca lechera. Revisión Carlos Fernando Arechiga Flores a* Zimri Cortés Vidauri a Pedro Hernández Briano a Renato Raúl Lozano Domínguez a Marco Antonio López Carlos a Ulises Macías Cruz b Leonel Avendaño Reyes b a Universidad Autónoma de Zacatecas. Unidad Académica de Medicina Veterinaria y Zootecnia. El Cordovel, Enrique Estrada, Zacatecas, México. b Universidad Autónoma de Baja California. Instituto de Ciencias Agrícolas. Mexicali, B.C.

El periodo de transición de la vaca lechera comprende 3 semanas antes y 3 semanas después delparto(1) yocurrenvarioscambiosfisiológicosenlaobtencióndenutrientesparaelproceso de parto, expulsión de membranas fetales y producción de calostro y leche. Por ello, los niveles circulantes de calcio (Ca) disminuyen en sangre y citosol(2,3) La homeostasis o auto regulación del Ca normalmente utiliza el siguiente mecanismo de retroalimentación: disminuye la concentración del calcio ionizado (iCa2+), estimulando a la glándula paratiroides a secretar la hormona paratiroidea (PTH). La PTH se une a sus receptores hormonales en riñones y tejido óseo. En los riñones, la PTH incrementa la reabsorción renal de Ca así como el incremento en la producción de 1,25 dihidroxivitamina D, la forma activa de la vitamina D(4). La vitamina D, estimula a las células epiteliales del intestino para incrementar el transporte activo de Ca(5) . Si el calcio en la dieta es insuficiente para generar la homeostasis, el mecanismo se dirige al tejido óseo(4). Las vacas lecheras, inician lentamente la reabsorción del Ca del tejido óseo, pero la demanda acelerada de la glándula mamaria, induce una hipocalcemia clínica(2) . La glándula paratiroidea (PTH), participa en la homeostasis del Ca, pero existe también la función de la proteína paratiroidea (PTHrP), secretada en glándula mamaria(6) . La hormona serotonina se encarga de estimular la producción de la proteína PTHrP(7) . El Ca sérico está presente en tres formas: calcio iónico (iCa2+) o libre (50 % del calcio total), unido a proteínas (aproximadamente 40 %) y en forma de complejos con aniones (10 %). El iCa2+ es el único calcio biológicamente activo El calcio participa en la función nerviosa, muscular e inmunitaria(8 10) A nivel nervioso, participa en la conducción de los estímulos A

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):1025 1054 1026 pérdida de apetito, decúbito y letargo. La hipocalcemia subclínica es más común (Ca entre 8.0 y 5.5 mg/dl), y no se altera la homeostasis, pero si se reduce la contracción muscular y la función inmune. El tratamiento se basa en la aplicación de calcio vía oral en vacas de pie, y vía endovenosa en las vacas postradas. La prevención depende de la inclusión de raciones que contengan sales aniónicas con lo cual se favorece el estímulo de mantener los niveles de Ca sanguíneos para controlar el nivel de cationes y aniones Además, se puede administrar Ca vía oral. La homeostasis de calcio en la lactancia es regulada por la hormona serotonina, que estimula a la hormona paratiroidea y la reabsorción ósea en los osteoclastos.

Palabras clave: Hipocalcemia, Vaca lechera, Homeostasis, Calcio, Serotonina, Metritis. Recibido: Aceptado:22/02/201912/03/2020

Introducción

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):1025 1054 1027 nivel muscular, en la contracción muscular, y en la parte inmunitaria, con la función de las células inmunes. Por lo tanto, las vacas con hipocalcemia alteran estas funciones dependiendo de la severidad en la disminución del calcio. Existen dos tipos de hipocalcemia: 1) clínica y 2) subclínica. El propósito de ésta revisión es evaluar en forma sucinta la incidencia de la hipocalcemia, así como sus consecuencias en la función inmune, metritis y mastitis(11 13)

La hipocalcemia es una enfermedad metabólico nutricional, causada por la disminución del Ca sanguíneo. Generalmente ocurre después del parto, su presentación puede ser clínica y subclínica.

Hipocalcemia

Hipocalcemia clínica

La hipocalcemia clínica también conocida como fiebre de leche o paresia puerperal, se caracteriza por un desequilibrio momentáneo en la regulación de la concentración del calcio (Ca)en sangreentre48 72h postparto. Los niveles séricos deCadisminuyen hasta5.5mg/dl, con la subsiguiente alteración en la homeostasis(14 15) . Esta enfermedad ocasiona grandes pérdidas económicas en las unidades de producción lechera, fundamentalmente debido al costo de los tratamientos, las complicaciones secundarias y las muertes que ocasiona(13) . Entre los factores de riesgo de la hipocalcemia se consideran: 1) la edad de la vaca, 2) la demanda elevada de Ca para producir calostro y leche, 3) la dieta consumida durante el periodo de transición. Los animales recuperados de un cuadro de hipocalcemia puerperal, producen 5 a 15 % menos leche en esa lactancia(14 15). Es decir, se altera la homeostasis del Ca(16), afectando principalmente a vacas altas productoras, mostrando pérdida de apetito, decúbito yletargo. Su incidencia varía de 5 a 7 %(14 21) yse incrementa conforme transcurren las lactancias. El calcio se relaciona con la contracción muscular. Durante la fiebre de leche no se mantienen la contracción y el tono muscular en los sistemas gastrointestinal y cardiovascular, pudiendo causar la muerte del animal. La función inmune disminuye(2,22), y se incrementa el riesgo de enfermedades del postparto como mastitis, retención de membranas fetales (RMF), metritis y desplazamiento de abomaso(11 14,23 26) Los signos clínicos de la hipocalcemia se dividen en tres fases(11) En la fase I, la vaca no presenta paresia, incluso puede pasar inadvertida, sus signos son tenues y transitorios; se muestra hipersensible, nerviosa, excitable, con temblores musculares, anorexia, ataxia y debilidad general. Algunas vacas pierden peso rápidamente y arrastran sus miembros traseros. El animal evita caminar o desplazarse, no se alimenta, la temperatura corporal puede ser normal y puede permanecer varias horas en ese estado Algunas vacas presentan signos clínicos de hipocalcemia similares a los descritos, pero sin haber parido. Esta alteración generalmente se presenta después de períodos de estrés o disminución del consumo de materia seca. Esta

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Se presenta al disminuir el Ca sanguíneo a niveles menores de 2.00 a 1.38 nM, pero se mantiene la homeostasis(14). La concentración normal de Ca es de 8.5 a 10 mg/dl (2.1 a 2.5 nM). Puede iniciar 12 24 h después del parto, cuando se registra la menor concentración de Ca, y se incrementa a mayor número de lactancias, llegando a incidir hasta en un 50 % de las vacas(2,14,20,27 28) Es por ello, que la hipocalcemia subclínica es más costosa(29 30) La disminución en Ca sanguíneo se relaciona con la transmisión de impulsos nerviosos que conducen a una menor contracción muscular; con menor motilidad ruminal y abomasal, con el subsiguiente desplazamiento del abomaso y menor consumo del alimento(14,31) . Por ejemplo, con la reducción del nivel sanguíneo del Ca a 7.5 y 5 mg/dl, se disminuye la motilidad abomasal de las vacas en un 30 a 70 %, respectivamente(32). Sus efectos en la contracción muscular también previenen el cierre efectivo del conducto del pezón mamario (teta), lo cual contribuye a la presentación de mastitis, y sus consecuencias biológicas y económicas(13 14). Además de la relación del Ca con la contracción muscular, el Ca también afecta la función inmune y la secreción de insulina(12). La función de los neutrófilos disminuye, al disminuir la concentración citosólica de calcio ionizado (iCa2+) en las células mononucleares de la sangre periférica(2,33). Por lo cual, la severidad del problema se manifestará con desórdenes secundarios relacionados con producción y reproducción, como

condición es más común en vacas en estro o celo, con severos trastornos digestivos o mastitis tóxica severa. Puede presentarse hipocalcemia transitoria en vacas con anorexia y baja motilidad intestinal(17) . La fase II, (podrómica), presenta depresión moderada a severa, parálisis parcial y el signo característico de echarse con el cuello doblado y con la cabeza dirigida hacia el flanco. La tetania observada en la primera fase, avanza a imposibilidad para levantarse, paresia y decúbito prolongado, extremidades frías, hocico seco y temperatura superior a la normal (36.5 a 38 °C); pulso arterial débil, ruidos cardiacos, apenas audibles y moderada frecuencia cardiaca (80/min). Se detecta ausencia de movimientos ruminales que pueden conducir a estados de agotamiento secundario. Lafase III, eslamássevera.Elanimalpresentadecúbitolateralcompleto.Depresióncardiaca severa y pulso irregular (casi imperceptible), respiración superficial disminuida. Los animales sin una terapia establecida, mueren en pocas horas, con presentación de un estado de choque. El diagnóstico de fiebre de leche se basa en la historia del animal, edad de la madre y concentración sérica del calcio. La disminución sérica de los niveles de magnesio y fósforo se pueden asociar con eosinopenia y linfopenia (hiperactividad adrenal), pero estos últimos no son específicos. Es necesario realizar el diagnóstico diferencial con esteatosis hepática, endometritis séptica, mastitis y acidosis ruminal aguda. Hipocalcemia subclínica

Función inmune El sistema inmune contiene células y moléculas con capacidad de reconocer y eliminar a los microorganismos invasores o extraños; es regulado por medio de la concentración citosólica de calcio iónico(8 10). La unión [Antígeno Receptor] de la célula inmune, desencadena una serie de eventos que se caracterizan por el aumento de iCa2+ en el citosol y agotamiento de las reservas de iCa2+ en el retículo endoplásmico; esto se continúa con la obtención de iCa2+ adicional proveniente del espacio extracelular(40). La hipocalcemia reduce la concentración citosólica de iCa2+ en las células mononucleares de la sangre, reduciendo también la función inmune(2). Las bombas ATPasa para iCa2+ de los retículos sarcoplásmico y endoplásmico regulan la entrada y reposición de iCa2+ en el retículo endoplásmico(41). El incremento citosolico de iCa2+ se necesita para la adhesión de los neutrófilos a las células endoteliales, su transmigración hacia los tejidos, quimiotáxis y fagocitosis(42). Esto se podría alterar en los casos de disminución del iCa2+ extracelular. Además, para las funciones de las células inmunes también se requiere el control en la magnitud, la amplitud y la duración del destino de iCa2+ en la célula inmune(43) . La inmunidad puede ser innata y específica. Inmunidad innata La inmunidad innata se activa rápidamente y constituye la primera defensa inmune al iniciar la infección. Depende de fagocitos como neutrófilos polimorfonucleares, macrófagos y células epitelialesmamarias.Losmacrófagosidentifican yreconocenlospatógenosextraños, producen citocinas (interleucina 1γ, interleucina 6 y factor de necrosis tumoral α) para iniciar la respuesta inmune, así también, reclutan neutrófilos polimorfonucleares. Además, fagocitan y eliminan a los patógenos invasores y constituyen un puente entre la respuesta innata y la respuesta específica a través del complejo mayor de histocompatibilidad clase II, para preparar células T(44). Después del inicio de la respuesta inflamatoria, las células predominantes son los neutrófilos polimorfonucleares, los cuales por medio de la circulación

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):1025 1054 1029 retención de membranas fetales y metritis(12,30 33). El iCa2+ corresponde aproximadamente al 50 % del calcio total, el restante se encuentra unido a proteínas y es biológicamente inactivo. Las vacas con hipocalcemia subclínica disminuyen la secreción de insulina, e incrementan la concentración sanguínea de glucosa(3,33 35) . Debido a que se reduce el ingreso de glucosa en los tejidos periféricos, como sucede en el período de resistencia a la insulina durante el posparto de la vaca lechera(36). El citosol de las células pancreáticas requiere iCa2+, que disminuye durante la hipocalcemia, para la liberación de insulina(35 37). La disminución de insulina permite la liberación de la hormona lipasa, responsable de participar en la lipólisis.

Lo anterior, incrementa la concentración plasmática de ácidos grasos no esterificados (NEFA)12,20,23,27,37 39) con su correspondiente riesgo de cetosis(23 25) por elevación de los cuerpos cetónicos: acetona, β hidroxibutirato yácido acetoacético en el torrente circulatorio.

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):1025 1054 1030 sanguínea se dirigen por quimiotaxis, a localizar el lugar de invasión(45). Los neutrófilos polimorfonucleares, así como los macrófagos, engloban y eliminan a los microorganismos extraños. En los fagocitos activados se desencadena el estallido oxidativo (estallido respiratorio) por medio de la activación de la enzima nicotinamida adenina dinucleótido fosfato (NADPH) que cataliza la reducción de oxígeno hacia el anión superóxido, extremadamente tóxico para los microorganismos extraños. Finalmente, los microorganismos extraños son eliminados por exocitosis. En la hipocalcemia(12,22) se reduce la función de los neutrófilos, se disminuye el porcentaje de neutrófilos dedicados a la fagocitosis(3,12,22,33 34), se debilita la respuesta celular mononuclear al estímulo antígeno activado(2) y se reduce la respuesta del estallido oxidativo después de la incubación con bacterias patógenas(3). En los neutrófilos de vacas con hipocalcemia subclínica, se ha observado que el nivel citosólico de iCa2+ se reduce más rápidamente que en vacas normocalcémicas, por consiguiente, la afluencia de calcio no es suficiente para mantener y utilizar el iCa2+ citosólico, o reaprovisionar los depósitos del retículo endoplásmico, o los dos. Esto conlleva a una disminución de su capacidad para fagocitar yeliminar a las bacterias patógenas(3). La reducción de la respuesta inmune conduce a la manifestación de otras infecciones de origen bacteriano como mastitis(23 24) y metritis(12,46 48) . Inmunidad específica Depende de anticuerpos, macrófagos y linfocitos T y B que reconocen microorganismos específicos(47). Esta inmunidad se activa en caso de persistir la infección. Las células T se subdividenenlinfocitos Tcolaboradores ylinfocitosTcitotóxicos.Las célulascolaboradoras producen citocinas, como interleucina (IL 2) e interferón gamma (IFN γ), cruciales en la respuesta inmune. Las células T citotóxicas reconocen y eliminan células infectadas con un antígeno, así como a las células inmunes predecesoras o células dañadas, que, al estar presentes, incrementan la susceptibilidad de la infección. Los linfocitos B se diferencian en células plasmáticas que producen anticuerpos o inmunoglobulinas (Igs): IgG1, IgG2 e IgM, o células de memoria(47)

Metritis La metritis (metritis puerperal) es una complicación bacteriana posparto que puede ser causada por una menor contracción del músculo uterino (miometrio), facilitando el ingreso y proliferación de bacterias en el útero, o por una menor actividad de las células inmunes. Ambos factores causados por la hipocalcemia. Esta infección puede conducir a consecuencias negativas en la función reproductiva durante el período posparto(48 49) En los primeros 65 días postparto, el porcentaje de gestación a primer servicio se ha encontrado en 39.4 % en vacas con diagnóstico de metritis, 38.7 % en vacas con endometritis clínica y 51.4 % en las vacas sin infección uterina(50). La función inmune se compromete antes de la

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):1025 1054 1031 metritis. Los neutrófilos circulantes en éstas vacas han presentado disminución de glicógeno en el momento del parto, y los monocitos estimulados por la bacteria Escherichia coli han reducido la expresión del factor de necrosis tumoral α(51) . La metritis se caracteriza por aumento del tamaño uterino, por descargas uterinas acuosas color rojo obscuro y de olor fétido, asociadas con decaimiento, inapetencia, frecuencia cardiaca elevada, fiebre y disminución en la producción de leche(52 54). Existen factores predisponentes como la retención de las membranas fetales (RMF)(55), la maceración fetal y distocias(53 58) La incidencia de metritis varia de 2.2 a 37.3 %(59) A nivel de hato, los factores de mayor riesgo para la presentación de la metritis son el tamaño del hato (mayor en hatos grandes), época del año (mayor en noviembre y abril), número de parto (mayor en animales de tres partos o menos), distocia y retención placentaria(60 61) El proceso de la infección es como sigue: después del parto, el cérvix y el canal cervical permanecen abiertos durante algunos días para la expulsión de los fluidos y los desechos del útero, por medio de la contracción de la musculatura uterina(62 65). Este proceso es más eficiente en vacas normocalcémicas vs hipocalcémicas(60,66 69). Las vacas hipocalcémicas son más propensas a laretención yal estancamientodefluidos, ydesechos uterinos, ypor consiguienteaunmayor riesgo de complicaciones bacterianas(60,66 69). El estancamiento de fluidos y desechos es un excelente medio para la multiplicación bacteriana(70 73) . La abertura del cérvix permite la entrada de bacterias al útero, aunque su presencia no necesariamente desarrollará la infección. En la mayoría de las vacas se han aislado bacterias después del parto(60,74 75), pero se controla con la acción de los neutrófilos y otros leucocitos(57 60,67,76 79) . Los cuales emigran haciaellumenuterinocomorespuestaalapresenciadebacterias, ygeneralmentesoncapaces de controlar las poblaciones bacterianas hasta eliminar la infección. La vaca permanece sana y realiza su periodo posparto normal: producción de leche, y una nueva concepción y gestación. Lo anterior, sin embargo, no siempre sucede. En algunas vacas con hipocalcemia subclínica(12), los neutrófilos no detienen la infección, crecen las poblaciones bacterianas y las hembras presentan descargas purulentas y fétidas, características de metritis(80 81) . En el diagnóstico de gestación por medio de palpación rectal, el útero presenta un aumento de tamaño y la inflamación de éste, suprime el crecimiento y desarrollo folicular postparto(79 82) Las vacas presentan fiebre y permanecen deprimidas e inapetentes. La falta del consumo adecuado de alimento predispone a la presencia de otros desórdenes como desplazamiento de abomaso y el complejo hígado graso/cetosis. Sí la inflamación continua, generalmente progresa hacia una endometritis, la cual compromete enormemente la fertilidad de la vaca. Las vacas con hipocalcemia subclínica presentaron menor tasa de gestación y mayor intervalo del parto a la concepción en comparación a las vacas normocalcémicas; el riesgo de metritis disminuye con niveles altos de Ca en sangre(12)

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Se reconocen dos modelos de transmisión de la mastitis: mastitis ambiental y mastitis contagiosa(83)

Mastitis

. Mastitis ambiental Algunos microorganismos normales del ambiente como Escherichia coli, Klebsiella spp, Enterobacter spp, Serratia spp, Pseudomona spp, Proteus spp y algunas bacterias gram positivas como Streptococcus uberis y Streptococcus dysgalactiae, son los involucrados en provocar la mastitis ambiental(84 87) La vaca utiliza inmunidad innata para combatir a la mastitis ambiental, con barreras físicas como el esfínter del pezón; barreras químicas como la queratina y la lactoferrina, y componentes del sistema inmune como los macrófagos, las células dendríticas, los mastocitos, los neutrófilos, los eosinófilos y las células naturales asesinas (NKC´s)(88 93) . La hipocalcemia afecta al canal del pezón y a los neutrófilos. Puede influir sobre el sistema inmune a través de la secreción de cortisol durante el parto. El canal del pezón es la primera línea de defensa contra la mastitis debido a que es el camino por el cual los patógenos pueden ingresar a la glándula mamaria. El canal se sella entre los ordeños y durante el período seco mediante un tapón de queratina derivado del revestimiento del epitelio estratificado del canal. Probablemente, la función principal de este tapón ceroso sea establecer una barrera física para prevenir la penetración bacteriana. El pezón dispone de músculos en su esfínter que lo mantienen cerrado entre una ordeña y otra. Después del ordeño, se necesitan dos horas para la contracción del esfínter y cierre del canal del pezón(94) . El calcio, disminuye al momento del parto, tanto en la circulación sanguínea como en los depósitos internos de las células sanguíneas(2). Normalmente, el nivel de calcio se reestablece en pocos días. En las vacas con hipocalcemia, se acentúa ésta disminución, lo que conduce a otras alteraciones vinculadas con el Ca. En las vacas con hipocalcemia subclínica probablemente el esfínter del pezón permanece distendido durante más tiempo debido a una ineficiente contracción muscular causada por la deficiencia de Ca. Aunado a ello, al iniciar la lactancia, las vacas permanecen postradas durante periodos largos, en comparación a las vacas normocalcémicas. Esto facilita el ingreso de patógenos ambientales a través del canal del pezón, que llegan a la cisterna de la glándula mamaria, en donde proliferan y por consiguiente inducen la mastitis(95) La lactoferrina es una proteína que ejerce diferentes funciones relacionadas con la inmunidad innata, se sintetiza en los neutrófilos(96) y presenta gran afinidad por el hierro (Fe; actividad quelante), por lo que se une al hierro libre y lo reduce. Los microorganismos requierenFeparasu crecimiento(97 99),su efecto bacteriostático impide la proliferación bacteriana(100 101), aunque la lactoferrina también puede actuar como bactericida(102). En la hipocalcemia se reduce la función de los neutrófilos(3,22), y disminuye la actividad de la lactoferrina, generando una mayor incidencia de mastitis en vacas hipocalcémicas.

La hipocalcemia puede reducir la función inmune a través del cortisol al momento del parto. El feto inicia el parto en la vaca, estimulando al eje hipotálamo hipófisis adrenal e incrementando la secreción de cortisol. El cortisol cambia la ruta esteroidogénica, en lugar de dirigirla hacia la síntesis de progesterona (P4), la orienta hacia la síntesis de estradiol (E2). Como resultado, se reduce la síntesis de progesterona y se incrementa la de estradiol, induciendo el parto La secreción de cortisol aumenta considerablemente en las vacas con hipocalcemia. La secreción de cortisol es mayor en vacas hipocalcémicas que en las vacas normocalcémicas(103). Además, el cortisol es considerado un agente imuno supresivo muy potente y probablemente aumente la inmunosupresión observada en la vaca durante el periparto(104), con el subsiguiente riesgo de incidencia de mastitis. Mastitis contagiosa Los microorganismos involucrados en la mastitis contagiosa son: Staphylococcus aureus, Streptococcus agalactiae, Arcanobacterium pyogenes, Mycoplasma spp(105 106). La difusión de la bacteria responsable de la infección, se presenta durante el ordeño, por prácticas como el uso compartido de toallas para lavar y secar ubres, por medio de manos contaminadas de los ordeñadores y uso de las pezoneras del ordeño mecánico sin desinfectarse entre vaca y vaca. El empleo de guantes o toallas individuales, así como el ordeño en forma separada y el ordeño de las vacas infectadas hasta el final, con previa desinfección de las unidades de ordeño, ayuda a prevenir la infección(107 109) .

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El tratamiento debe aplicarse inmediatamente. La mejor opción es aplicar calcio por vía oral en las vacas que aún permanecen de pie. El nivel de calcio sanguíneo se incrementa en el transcurso de 30 min después de su administración(110), y se mantiene elevado durante 4 a 6 h(110 111) . El tratamiento endovenoso incrementa rápidamente los niveles de calcio sanguíneo, pero esta elevación puede ser extremosa y potencialmente peligrosa, pudiendo ocasionar complicaciones cardiacas fatales, por lo cual no es recomendable administrarlo en vacas que aún permanecen de pie(112) Posterior al tratamiento endovenoso el nivel de Ca sanguíneo se reduce nuevamente a concentraciones menores a lo normal; por consiguiente la vaca vuelve a mostrar hipocalcemia en un lapso de 12 a 18 h(112 113) Incluso, la dosificación de Ca por vía endovenosa suspende la capacidad del animal para movilizar el Ca necesario y cubrir los requerimientos enlos momentos críticos(111 113) Experimentalmente, laarritmiainducidacon atropina se ha revertido alternando estados de hipercalcemia e hipocalcemia en las vacas lecheras(114). Para vacas en las fases II y III de la enfermedad clínica, se debe administrar de inmediato, 500 ml de solución de gluconato de calcio al 23 % vía intravenosa lenta. Esto proporciona 10.8 g de calcio elemental, lo cual es suficiente para corregir la deficiencia de calcio total en la vaca (4 6 g). La administración de Ca por vía endovenosa es poco

Tratamiento

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):1025 1054 1034 recomendable(115). En vacas que responden favorablemente al tratamiento, es importante reforzarlo con administración vía oral 12 h después de su recuperación, para evitar recaídas(111) . Prevención La hipocalcemia se previene manipulando la dieta y administrando calcio por vía oral(113 119) . Manipulación de la dieta Se administran dietas con bajo nivel de calcio (LCD) y se ajusta la ración para cubrir las necesidades nutricionales considerando la diferencia catión anión en la dieta (DCAD) La alimentación con LCD conduce a una hipocalcemia transitoria, con la subsiguiente reabsorción del tejido óseo e incremento de la absorción del intestino delgado e incrementos en la disponibilidad del calcio(120). Raciones con 8 a 10 g de calcio por día, producen efectos favorables para el propósito mencionado(120). La utilización de sales aniónicas para reducir la hipocalcemia se basa en su carácter acidógeno, que provoca acidez digestiva y metabólica, y genera condiciones óptimas para la circulación de Ca en el organismo(121 122) . Otra estrategia alimenticia, para reducir la incidencia de hipocalcemia consiste en suministrar una ración deficiente en Ca antes del parto. Esto causa un balance negativo de Ca en la vaca antes del parto y estimula la secreción de la hormona paratiroidea (PTH) y de la 1,25 dihidroxivitamina D promoviendo la homeostasis del Ca al parto. En campo, se recomienda proporcionar raciones preparto con niveles reducidos de Ca (aproximadamente 0.5 % de Ca)(123 124) . La acidificación del pH en rumen e intestino conduce al incremento de la solubilización del Ca; la acidosis promueve la activación de la paratohormona (PTH), y ésta a su vez participa en la absorción del Ca intestinal(124 125) . La acidez aumenta la función de los osteoclastos, encargados de la resorción ósea, transfiriendo iCa2+ de los huesos a la circulación sanguínea e incrementando la excreción de Ca en la orina(125 127). Las vacas alimentadas con una dieta DCAD negativa en el preparto, incrementan la concentración sanguínea de iCa2+(127) . En condiciones normales, el organismo mantiene un pH entre 7.35 y 7.45(128), a través de diversos mecanismos físico químicos reguladores, como son: los sistemas amortiguadores (buffer o tampón) del plasma (bicarbonatos y proteínas) y el tejido óseo. Existen otros reguladores fisiológicos como la eliminación de CO2 por vía respiratoria en detrimento de los bicarbonatos, la eliminación de ácidos por vía renal y la reabsorción de bicarbonatos La concentración de iones (miliequivalentes), establecen una igualdad en los diferentes medios, la suma de aniones (iones cargados negativamente con carácter ácido) es igual a la suma de cationes (iones cargados positivamente con carácter básico). Con base en que los iones Na+, K+ y Cl (iones biodisponibles que no se pueden metabolizar en formas más simples) determinan el equilibrio ácido base del medio plasmático y la función acidógena de los sulfatos (SO= ; acidifican directamente los fluidos biológicos)(129), estos

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):1025 1054 1035 cuatro iones se toman en cuenta para el cálculo del balance catión anión de la materia prima y la formulación de dietas para vacas secas(117 118,125). Mediante el cálculo de la diferencia catiónica y aniónica en la dieta (DCAD) se puede formular la dieta sobre el equilibrio iónico y pH del medio plasmático(117 118). La DCAD se define como la diferencia entre los cationes y los aniones. Al alimentar vacas con una dieta DCAD negativa a vacas secas al final de la gestación se incrementan los aniones (SO4= y Cl ), por lo que se altera la capacidad amortiguadora sanguínea y se acidifica la sangre(125). En respuesta, el organismo libera cationes (H+) para neutralizar los aniones y mantener la electroneutralidad. Esto provoca la disminución del pH y genera acidez en la orina y mayor excreción de Ca; el nivel de iCa2+ en la circulación sanguínea se reduce y estimula la secreción de PTH yésta a su vez participa en la formación activa de la 1,25 dihidroxivitamina D3 (1,25(OH)2 D3) y en la movilización de Ca óseo(4,130) con el incremento de la concentración de iCa2+ en sangre(123 125,130). Además, las vacas alimentadas con dietas DCAD negativa, incrementan sus concentraciones de serotonina(127), la cual es importante para la función de la glándula mamaria durante la lactancia. Con base en lo anterior, la utilización de DCAD reduce la incidencia de hipocalcemia(34,116 118,124,131 132), con el subsiguiente incremento en la función leucocitaria y en la salud reproductiva(34) . Un problema de las sales aniónicas es su baja palatabilidad, ya que reducen el consumo de alimento y predisponen a otros desórdenes alimenticios como la baja ingestión de energía en el período de transición. Afortunadamente, las nuevas DCAD son más palatables y evitan esta situación. Otra desventaja es su costo, pero se debe analizar el costo beneficio de su utilización(133 137) . Administración de calcio por vía oral Se ha demostrado el efecto favorable del calcio vía oral, para la prevención de la hipocalcemia en vacas lecheras, incluso teniendo acceso a raciones con sales aniónicas o en hatos con baja incidencia de casos de fiebre de leche(119) Cuando el animal consume menos Ca del requerido, se incrementa la absorción del Ca. Por el contrario, cuando el animal consume más Ca del requerido, la absorción del Ca disminuye(138). Los eventos que causan los cambios en la absorción eficiente del Ca, se inician con cambios en el Ca plasmático pero dependen del control del metabolito activo de la vitamina D3, conocido como la 1 25 dihidroxivitamina D3 [1 25 (OH)2 D3]. A pesar de que existe evidencia de la absorción pre duodenal de Ca, la mayor absorción de Ca ocurre en el duodeno o parte alta del intestino delgado(139). La transferencia de Ca a través de las vellosidades intestinales ocurre por transporte facilitado y es iniciado por el 1,25 (OH)2 D3, que entra al enterocito por medio de difusión celular yse une asu receptor enel citoplasmacelular(140).El complejo receptor 1,25 (OH)2 D3 se traslada hacia la fracción de cromatina en el núcleo celular y éste complejo hormona receptor sintetiza más ARN mensajero y proteínas específicas que regulan el transporte del Ca.

Existen varios componentes que limitan la biodisponibilidad y absorción del Ca. Los oxalatos,quepudieranreducirlacantidaddeCaenhenos yalfalfas,onivelesbajosdefósforo (P) en la dieta, así como niveles altos de fluoruro de magnesio, concentración de lípidos en la dieta, o por ácidos nucleicos producidos por bacterias o paredes celulares bacterianas(138) .

Existen compuestos como el cloruro de calcio (CaCl3) que tienen la capacidad de mantener la concentración de calcio sanguíneo(110 111), esto se debe a su biodisponibilidad y su habilidad para estimular la respuesta ácida en la vaca, la cual incrementa su propia movilización de calcio(110) Una buena absorción se obtiene con 50 g de calcio elemental disueltos en 250 ml de agua. Sin embargo, se debe tener cuidado con la dosificación del calcio. Existe el riesgo de una aspiración y resulta muy cáustico para los tejidos de las vías respiratorias altas(110) El propionato de calcio se absorbe lentamente, probablemente porque no incrementa la acidez. La administración de 75 a 125 g disueltos en agua y propilenglicol, ofrece buenos resultados(110 111) El carbonato de calcio disuelto en agua es otra presentación que se ha evaluado, sin resultados satisfactorios ya que no incrementa el nivel de calcio sanguíneo(110) , probablemente debido a su baja biodisponibilidad. Además, el carbonato de calcio produce una respuesta alcalogénica, la cual actúa de manera opuesta a las sales aniónicas e impide la movilización de calcio óseo. Para facilitar la dosificación de calcio se ha estudiado el uso de bolos con cloruro y sulfato de calcio. El bolo se administra inmediatamente después del parto y 12 h después. Con este tratamiento se ha incrementado laconcentracióniónicadecalcioplasmático(134 136) .Estebolotienelaventajadeserpalatable, no se desperdicia el Ca, no hay riesgos de aspiración y la liberación del calcio es más lenta y eficaz. La aplicación de calcio por vía subcutánea no se recomienda debido a que causa irritación y necrosis en los tejidos(11)

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Serotonina La serotonina regula la fisiología de la glándula mamaria durante la lactancia. Se sintetiza en varios tejidos del organismo a partir del aminoácido L triptófano, por acción de la enzima triptófano hidroxinasa (TPH) para transformarlo en 5 hidroxitriptófano (5 HTP). La descarboxilasa convierte el 5 HTP en serotonina(137 140) En roedores, la serotonina se sintetiza en intestino y otros tejidos(141 144) , viaja por torrente circulatorio y actúa en la glándula mamaria. La glándula mamaria posee receptores para serotonina(145 148) . Además, expresa a la enzima TPH(147) y sintetiza serotonina durante la lactancia(148 151) . La serotonina estimula la síntesis y secreción de la proteína relacionada con la hormona paratiroidea (PTHrP) en glándula mamaria(145 146;151 157) y participa en la expresión de los receptores sensibles al calcio (CaSR) durante la lactancia(158 160) . La PTHrP se secreta en la circulación materna yactúa sobre las células óseas para estimular la reabsorción ósea en los osteoclastos, liberando calcio en la circulación sistémica(142), con destino hacia glándula mamaria(160). La adición de 5 HTP, el precursor de serotonina, a la ración alimenticia, durante el período de transición gestación lactación en roedores, incrementa la concentración circulante de

La hipocalcemia puede presentarse en el periparto por alteraciones en la homeostasis del calcio, cuando la concentración sanguínea y citosólica del Ca disminuye La hipocalcemia

Conclusiones

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serotonina, PTHrP y Ca, así como el contenido de Ca en leche(151). La PTHrP, a diferencia delaPTH, actúacomo un reguladorparácrino yse ubicaenla circulación durantelalactancia o hipercalcemia humoral(160). Por lo tanto, al igual que la PTH, la PTHrP actúa como un regulador hormonal del Ca yes importante para la homeostasis y movilización de Ca durante el parto y lactancia(161 162) . Además, el PTHrP se detecta en sangre únicamente durante la lactancia. Disminuye su producción, su concentración plasmática y la preservación de la masa ósea(159). La nula concentración sérica de PTHrP durante la lactancia, se restaura con la aplicación de 5 HTP en el transcurso de 1 h(146) Ello demuestra la importancia de 5 HTP en la producción de PTHrP durante la lactancia y en el incremento del Ca sanguíneo(152 153) La CaSR identifica variaciones del calcio libre extracelular, se unen sus iones y se establece el vínculo para la respuesta celular en varios órganos (163 167). Durante la lactancia, se inhibe la producción de PTHrP y se estimula el transporte de calcio hacia la leche, se activa con el incremento de calcio en la circulación(158,168). Por lo tanto, la glándula mamaria actúa como un órgano sensible al calcio durante la lactancia, que responde a los cambios en su concentración extracelular, principalmente a través del receptor sensible al calcio. El cual identifica la concentración de Ca en la circulación sanguínea y en conjunto con la PTHrP regula su nivel en la sangre(159) . La serotonina ayuda a mantener la homeostasis del calcio en la lactancia. La PTHrP libera el calcio del tejido óseo hacia la circulación, y activa a los CaSR, que presentan retroalimentación negativa sobre la PTHrP. En consecuencia, se suspendelaestimulaciónsobrelososteoclastos,esdecir,sedisminuyesuliberacióndeltejido óseo. LaCaSRtambiénpromueveeltransportedecalciosanguíneo aleche.Porconsiguiente, reduce el Ca en sangre y causa una mayor secreción de PTHrP en las células epiteliales mamarias, aumentando la reabsorción de calcio. Por lo tanto, la glándula mamaria regula sus propios requerimientos de calcio bajo un sistema de retroalimentación negativa(159) que le permite mantener sus requerimientos de calcio durante la producción láctea. En el ganado bovino productor de leche, puede presentarse un proceso similar a los roedores. Hay expresión de receptores de serotonina en el epitelio mamario(144,169). La concentración circulante de serotonina en el primer día de la lactancia se ha correlacionado positivamente con el nivel circulante de Ca en vacas lecheras(153 156), así como en la mayor parte de la lactancia(170).Laaplicaciónintravenosade5 HTP,elprecursordelaserotonina,administrado al final de la lactancia en vacas Holstein no gestantes(157) y al final de la gestación en vacas preñadas(148 151), ha incrementado el nivel sistémico de serotonina y calcio, y ha disminuido la eliminación de calcio por orina, aumentando la concentración de calcio en leche ycalostro. El efecto de la serotonina es independiente a la hormona paratiroidea(151). Además, la PTHrP ha sido identificada previamente en el sistema circulatorio de la vaca(170 172)

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Cuadro 1: Niveles sanguíneos de calcio (Ca) en vacas lecheras expuestas a distintos tratamientos y condiciones del sistema de producción País Tratamiento No. animalesde Ca (mg/dl) subclínicacalcemiaHipo clínicacalcemiaHipo RMF1 (%) (%)cVacasaídas Ref2 Argentina Control 240 7.11 9.4 12.5 173 Tratamiento3 280 9.32 6.0 0.6 UnidosEstados Américade Control4 3.8 82 % 174 Tratamiento5 4.3 30 % México Control 10 80 (8/10)% 0 (0/10)% 175 Tratamiento 10 40 (4/10)% 0 (0/10)% Sistema: España Uruguayy Intensivo 256 10.96 + 0.06 176 pastorilSilvo 354 9.35 + 0.09 Chile 76 2.0 mmol/L2.6 51 % 26 177 Chile Preparto: 178 1986 20026 471 2.37 + 0.14 2003 2011 270 2.29 + 0.18 1986Posparto:2002 1041 2.35 + 0.14 2003 2011 766 2.27 + 0.12 Costa Rica HolsteinRaza: 49 7.85 27 (55 %) 2 (4 %) 179 Jersey 62 7.49 31 (50 %) 8 (13 %) Guernsey 41 8.06 18 (44 %) 0 (0 %) Colombia lProducciónáctea: Etapa: 180 Baja Preparto 2.14 + 0.10 Posparto 2.39 + 0.10 Alta Preparto 2.42 + 0.11 Posparto 2.40 + 0.12 1RMF= Retención de membranas fetales (%). 2Ref=Referencias bibliográficas. 3 Tratamiento: mezcla de sales minerales (150g Cl2Ca, 150g NHSO4, 29g MgO2). 4Control= Dieta con +50 meq/kg; 5Dieta con 250meq/kg. 6Periodos (años).

Cuadro 2: Comparación de incidencia de casos de hipocalcemia subclínica e hipocalcemia clínica en hatos lecheros de distintos países

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País Raza No. de animales (mg/ddeplasmáticosNivelescalciol) (%)sHipocalcemiaubclínica (%)cHipocalcemialínica Ref.1 Costa Rica Holstein 49 7.85 27 (55) 2 (4) 180 (Pastoreo) Jersey 62 7.49 31 (50) 8 (13) Guernsey 41 8.06 18 (44) 0 (0)

Costa Rica Raza: No. de animales No. de partos sHipocalcemiaubclínica(%) cHipocalcemialínica(%) 181 (Pastoreo) Jersey 454 1 25 1 447 2 41 4 291 3 49 6 166 4 51 10 72 5 54 8 32 6 42 13 UnidosEstados Holstein No. de partos sHipocalcemiaubclínica(%) cHipocalcemialínica(%) 182 (Estabulado) 1 53 6 2 42 13 3 78 2 4 44 29 5 47 29 6 63 25 Índices de riesgo México Holstein No. de partos RFM2 Hipocalcemia 183 (Estabulado) 1 2 0.68 0.31 3 4 1.33 0.32 5 6 1.57 5.80 7 8 1.65 3.37 >9 1.12 2.14 1Ref= Referencia bibliográfica. 2RMF=Retención de membranas fetales.

*Autor de correspondencia: ramosj@colpos.mx Resumen: Se evaluó el rendimiento de forraje y valor nutritivo del pasto Pennisetum purpureum cv Cuba CT 115, en cinco edades de rebrote: 30, 45, 60, 75 y 90 días, en tres épocas del año: seca, lluvias y nortes Se utilizó un diseño de bloques completos al azar con medidas repetidas, con cuatro repeticiones por tratamiento. La mayor altura se registró a partir de los 75 días, en todas las épocas, con valores de 127.1, 151.6 y137.0 cm, en seca, lluvias ynortes, respectivamente. El rendimiento más alto de forraje (27.0 t MS ha 1) se obtuvo a los 90 días en la época de lluvias, con una tasa de crecimiento (TC) de 300.2 kg MS ha 1 día 1, 7.3 % de proteína cruda (PC) y 37.0 % de degradación in situ de la materia seca (DIMS). La relación hoja:tallo fue mayor a los 30 días de rebrote, con un valor promedio de 1.65. El contenido de PC fue mayor en la época de nortes a 30 y 45 días, con un valor promedio de 15.6 %. La DIMS fue más alta a 30, 45 y 60 días, con valores promedio de 49.3, 51.8 y 48.2 %, respectivamente. Con base al rendimiento de forraje, se recomienda el uso del pasto Cuba CT-115 para corte a 90 días de rebrote durante la época de lluvias, mientras que, por su

Comportamiento

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b Universidad Popular de la Chontalpa. Departamento de Zootecnia. Cárdenas, Tabasco.

https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.5217Notadeinvestigación productivo y valor nutricional del pasto Pennisetum purpureum cv Cuba CT-115, a diferente edad de rebrote Gloria Esperanza de Dios León a Jesús Alberto Ramos Juárez a* Francisco Izquierdo Reyes a Bertín Maurilio Joaquín-Torres a† Francisco Meléndez Nava b a Colegio de Postgraduados, Campus Tabasco. Periférico Carlos A. Molina. Km 3.5 carretera Cárdenas-Huimanguillo, 86500, H. Cárdenas, Tabasco, México.

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):1055 1066 1056 calidad nutricional, se recomienda su uso para pastoreo a 60 días de crecimiento después del corte.

Palabras clave: Pennisetum purpureum, Rendimiento de forraje, Tasa de crecimiento, Recibido:Calidad. EnAceptado:14/01/201930/08/2021lasregionestropicales

húmedas de México, los forrajes constituyen la fuente principal de alimento de los bovinos. Sin embargo, la cantidad de forraje disponible y su valor nutritivo varía con la época del año Al respecto, Sosa et al(1) indicaron que en la época de lluvias se presenta la mayor producción de forraje, disminuyendo en las épocas de nortes y seca y, en consecuencia,laproduccióndecarneoleche tambiéndisminuye.Portanto, sehacenecesario la búsqueda de especies forrajeras que satisfagan los requerimientos nutricionales de los animales asegurando un nivel de producción constante a través de todo el año(2) . En la búsqueda de alternativas para solucionar dicho problema, se introdujo el pasto Pennisetum purpureum cv Cuba CT 115, el cual se originó en Cuba en la década de los 90s a partir de un clon obtenido del pasto King grass mediante cultivo de tejidos. Este cultivar presenta entrenudos cortos y baja altura; por tanto, tiene potencial para su utilización en pastoreo directo; además, de 4 a 6 meses de edad tiene mayor valor nutritivo, en comparación con los cultivares King grass, Camerún, Enano y Taiwán, con una alta producción de biomasa, de hasta 15 t MS 1 ha(2,3) . El estudio del crecimiento y producción de forraje en las especies de interés para una determinada región, es importante, ya que permite conocer la mayor y menor disponibilidad de forraje a través del año y así poder adoptar estrategias de manejo para maximizar la producción animal(4) . También se ha indicado que la estacionalidad de la TC, biomasa de hojas, índice de área foliar yaltura de planta, son criterios para el manejo óptimo ysostenible delos pastos(5,6) Asimismo, la frecuenciadecorte es otrofactorqueinfluye en el rendimiento de forraje de las gramíneas forrajeras(7) Otros autores(8) indicaron que el crecimiento y rendimiento estacional y anual de forraje está en función directa de las condiciones climatológicas,lafertilidaddelsuelo yprácticasdemanejo Deahíquecadaespeciedeplanta debe recibir un manejo estacional diferente, con la finalidad de obtener el máximo rendimiento de forraje(9) Por ello, es importante conocer el comportamiento productivo de las especies forrajeras, así como el momento óptimo de cosecha, ya que es un factor importante que determina el rendimiento de forraje y persistencia de la pradera(10)

Figura 1: Temperatura promedio mensual y precipitación registradas durante el periodo de estudio en Cárdenas, Tabasco La pradera de pasto P. purpureum cv Cuba CT-115 en la que se realizó el estudio se sembró en 2009, en surcos espaciados a 0.80 m y 1 m entre plantas, la cual se utilizaba para pastoreo con ganado bovino. Se realizó un corte de uniformidad el 1 de abril de 2011, mediante corte manual a una altura aproximada de 10 cm. Se fertilizó con 100 kg de nitrógeno (urea), dividido en tres aplicaciones de 33.3 kg cada una; la primera se realizó en el mes de abril, la

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Para las condiciones climáticas y edáficas del estado de Tabasco no existe información sobre el comportamiento productivo del pasto P purpureum cv Cuba CT 115. Por ello, el objetivo del presente estudio fue evaluar el rendimiento de forraje y valor nutritivo de esta especie forrajera ycultivar, a diferentes edades de rebrote, durante las épocas de seca, lluvias ynortes en un suelo cambisol en la región de la Chontalpa, Tabasco.

El experimento se realizó en condiciones de temporal durante abril de 2011 a abril de 2012, en el Campo Experimental del Colegio de Posgraduados, Campus Tabasco, México, ubicado en el km 21 de la carretera Cárdenas Coatzacoalcos Las coordenadas son 17°59’15.6” N y 93°35’06.9”O,a12msnm.ElclimadellugaresdeltipoAmycorresponde alcálidohúmedo, con lluvias en verano. La precipitación total anual es de 2,251 mm yla temperatura promedio anual de 26 °C(11) La precipitación registrada en el periodo de evaluación fue de 2,576 mm, con una distribución de 6.9, 70 3 y 22.8 % en las épocas de seca, lluvias y nortes, respectivamente, donde el mes más lluvioso fue octubre, con 723 mm; mientras que la temperatura promedio fue de 24.4 °C, con promedios de 25.6, 25.7 y 21.8 °C en las épocas de seca, lluvias ynortes, respectivamente, donde la temperatura máxima (35.3 °C) se alcanzó en el mes de abril y la mínima (16.0 °C) en diciembre (Figura 1). El suelo se clasifica como Cambisol, textura franco arcilloso, pH 5.5, MO 1.9 %, N 0.14 % y P 21.4 mg kg 1 .

Se evaluó la altura de planta, rendimiento de forraje, relación hoja:tallo, tasa de crecimiento (TC), contenido de materia seca (MS), proteína cruda (PC), digestibilidad in vitro de la materia seca (DIMS), fibra detergente neutra (FDN) y fibra detergente ácida (FDA).

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Para cada una de las variables evaluadas se realizó un análisis de varianza (ANOVA) para probar diferencias estadísticas entre los factores estudiados: tratamientos, épocas y la interacción tratamientos x época Lacomparación múltipledemedias detratamientos,épocas e interacción tratamientos x época, se efectuó mediante la prueba de Tukey, con un nivel de significancia del 5 % (α=0.05). Para las variables donde la interacción fue significativa, se empleó la guía general para analizar este tipo de efectos: efectos del factor A (tratamientos)

Laalturadelaplantasemidióalmomentodelcorte;lamediciónserealizódesdelasuperficie del suelo hasta la parte superior de hoja bandera(13) . El rendimiento de forraje se estimó al cosechar a ras del suelo las plantas presentes en 4.8 m2. Del forraje cosechado se tomó una submuestra representativa de 3 kg, la cual se lavó y secó a 65 °C, durante 72 h en una estufa de aire forzado. El cálculo del rendimiento de materia seca (RMS) se realizó mediante la fórmula siguiente: RMS = RMV x % MS/100, donde RMV= rendimiento de materia verde(13) . Para determinar la relación hoja:tallo se tomó una submuestra de 2 kg del forraje cosechado, la cual se separó en sus componentes hoja y tallo, los cuales se pesaron y se secaron a la misma temperatura y tiempo anteriormente indicados. La TC se calculó con la fórmula siguiente: TC = FC/t, donde TC = tasa de crecimiento (kg MS ha 1 d 1), FC = forraje cosechado (kg MS ha 1) y t = días transcurridos entre cosechas de forraje(14) . El contenido de MS y PC, se determinó siguiendo la metodología de la AOAC(15) . La DIMS se evaluó a las 24 h de acuerdo a la técnica propuesta por Orskov et al(16); mientras que la FDN y FDA se determinaron mediante la metodología descrita por Van Soest et al(17) Dichas determinaciones se realizaron en el Laboratorio de Ciencia Animal del Colegio de Postgraduados, Campus Tabasco.

segunda en el mes de julio y la tercera en el mes de octubre. Las malezas se controlaron al inicio del experimento con chapeos manuales con machete. Se evaluaron cinco tratamientos, los cuales fueron edades de rebrote: 30, 45, 60, 75 y90 días en tres épocas del año: seca (marzo mayo), lluvias (junio octubre) y nortes (noviembre febrero). Los tratamientos, con cuatro repeticiones, se distribuyeron en un diseño experimental de bloques completos al azar, con medidas repetidas(12) , siendo la época del año el factor de medidas repetidas, consecuentemente, durante cada época, en cada parcela experimental se realizaron muestreos sucesivos a las edades de rebrote indicadas El tamaño delas20parcelas experimentalesfuedecuatrosurcosde4mdelargoa0.80mdeseparación; por tanto, las dimensiones de cada parcela fue de 4 x 3.2 m, para un total de parcela de 12.8 m2 ,con una parcela útil de 4.8 m2, en los surcos centrales.

Con relación al contenido de materia seca (MS), se incrementó conforme se aumentó la edad de rebrote en las tres épocas del año, los mayores valores se obtuvieron a 90 días, con promedios de 23.7, 19.4 y 15.4 % en las épocas de seca, lluvias y nortes, respectivamente;

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):1055 1066 1059 dentro de cada nivel del factor B (épocas)(18) . La información fue procesada utilizando el procedimiento Proc Mixed y la instrucción Slice del software SAS versión 9.4(19) . Los resultados del ANOVA indicaron que existieron diferencias significativas en la interacción tratamientos x épocas en todas las variables evaluadas. La altura de la planta se incrementó conformeseaumentólaedadde rebrote, yel valormásalto(165.1cm)seregistró a los 90 días en la época de lluvias, valor que fue 10.8 y 15.4 % mayor al obtenido a 90 días en las épocas de nortes y seca, respectivamente. El rendimiento de forraje se incrementó conforme se aumentó la edad de rebrote, y la mayor cantidad de forraje (27.0 t MS ha 1) se obtuvo a 90 días en la época de lluvias En cuanto a la relación hoja:tallo, se observó que en las tres épocas del año, los valores disminuyeron conforme se incrementó la edad rebrote, donde el valor más alto (1.79) se registró a los 30 días en la época de lluvias. El valor más alto de TC (300.2 kg MSha 1 día 1) se obtuvo a 90días en la época de lluvias, la TC promedio en la época de lluvias fue de 237.3 kg MS ha 1 día 1 , valor que fue mayor en 105 y 148 % al promedio obtenido en las épocas de nortes y seca, respectivamente (Cuadro 1).

Cuadro 1: Altura, rendimiento de forraje, relación hoja:tallo y tasa de crecimiento de Pennisetum pupureum cv Cuba CT-115, a diferente edad de rebrote en tres épocas del año Época del año Edad de rebrote (días) 30 45 60 75 90 Altura de planta (cm) Seca 59.4c 91.5b 96.0b 127.1a 147.2a Lluvias 64.4c 103.8b 123.3b 151.6a 165.1a Nortes 45.0c 64.7c 98.5b 137.0a 138.9a Rendimiento de forraje (t MS ha 1) Seca 4.0b 4.2b 3.9b 5.0b 10.7a Lluvias 5.9c 6.6c 16.3b 20.3b 27.0a Nortes 3.1c 2.9b 7.8ab 11.8a 11.3a Relación hoja:tallo Seca 1.73a 1.69a 0.79b 0.82b 0.76b Lluvias 1.79a 1.15b 0.88bc 0.72c 0.56c Nortes 1.43a 1.26ab 0.85bc 0.94bc 0.75c Tasa de crecimiento (kg MS ha 1 d 1) Seca 134.8a 92.9a 65.4a 66.8a 119.3a Lluvias 196.4bc 147.7c 272.0ab 270.9ab 300.2a Nortes 103.4ab 65.3b 129.2ab 156.9a 125.5ab abc Valores con diferente literal en la misma fila, son estadísticamente diferentes (Tukey, P<0.05).

El aumento de la altura de planta conforme se incrementó la edad de rebrote es un comportamiento normal en los pastos de crecimiento erecto, lo cual ha sido reportado por varios autores(20). La mayor altura registrada en la época de lluvias se atribuyó a la mayor precipitación y temperatura ocurridas en dicha época, la cuales fueron de 1,812 mm y 25.7 °C, respectivamente, lo que favoreció la fotosíntesis y, en consecuencia, hubo mayor crecimiento de las plantas. Contrariamente, durante la época de nortes el descenso de la precipitación y temperatura (586 mm y 21.8 °C, respectivamente), así como la presencia de días cortos, vientos y nubosidad afectaron negativamente la capacidad de fotosíntesis de las plantas y, en consecuencia, disminuyó el crecimiento. Otros autores reportaron para el pasto Cuba CT 115 alturas inferiores a las encontradas en el presente estudio. Por ejemplo, Casanovas et al(21) reportaron para la época seca alturas de 31 y 53 cm a 75 y 90 d de rebrote, respectivamente. En otro estudio, Herrera et al(22) al evaluar varios clones de P. purpureum para la época de lluvias reportaron 68 cm a 60 días de rebrote y para la época seca 64 cm a 90 días. Estos mismos autores al evaluar 12 especies de P. purpureum encontraron, para la época de lluvias, alturas de 56.4 y 66.3 cm a 60 y 90 días de rebrote, respectivamente En el presente estudio, independientemente de la época del año, se observó que, a 60 días de rebrote, el pasto Cuba CT 115 alcanzó una altura promedio de 105.9 cm, lo cual indica que es el momento óptimo para su aprovechamiento, ya que se ha mencionado que para utilizarlo mediante pastoreo directo debe tener una altura máxima de 100 cm(23) El mayor rendimiento de forraje (27.0 t MS ha 1) obtenido durante la época de lluvias a 90 días de rebrote fue superior en 139 y 151 %, con respecto al rendimiento obtenido a esa misma edad, durante las épocas de nortes y seca, respectivamente (Cuadro 2), con lo que se confirma lo señalado por otros autores de que existe una correlación positiva entre la edad de la planta y el rendimiento(24) , así como con la precipitación. Los rendimientos de forraje

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):1055 1066 1060 en la época seca, en las cinco edades de rebrote, los valores fueron mayores, respecto a las otras épocas, con un promedio de 19.7 %, valor que superó en 16.2 y 35.0 % a los valores promedios obtenidos en las épocas de lluvias y nortes, respectivamente. Los valores de proteína cruda (PC) disminuyeron conforme se incrementó la edad de rebrote, y los valores más altos (15.7, 12.5 y 10.4 %) se encontraron a los 30 días en las épocas de nortes, seca y lluvias, respectivamente; en la época de nortes, en las cinco edades de rebrote, los valores fueron mayores, respecto a las otras épocas, con un promedio de 13.1 %, valor que fue mayor en 50.6 y 57.8 % a los valores promedios obtenidos en las épocas de lluvias y seca, respectivamente. La DIMS se mantiene similar en las tres épocas hasta los 60 días y disminuye a partir de los 75 días de rebrote. Con relación a la FDN, los valores más bajos se observan a los 45 días en las épocas de seca y lluvias, en la época de nortes, no se encontró diferencias significativas en todas las edades de rebrote estudiadas En cuanto al contenido de FDA, los valores se incrementaron conforme se aumentó la edad de rebrote, y el valor más alto (47.1 %) se obtuvo a 90 días de rebrote, en la época de lluvias, con un promedio de 43.2 % para dicha época.

encontrados en el presente estudio son diferentes y superiores a los reportados por otros autores paraestamismaespecie ycultivar.Así, Herrera et al(22) reportaronpara P. purpureum cv Cuba CT 115 un rendimiento promedio de 3.8 y 1.2 t MS ha 1, durante las épocas de lluvias y seca, respectivamente. Mientras que para ocho clones de P. purpureum se encontraron rendimientos de 2.5 y 0.47 t MS ha 1 para las épocas de lluvias y seca, respectivamente(25). Las discrepancias de resultados posiblemente se deban a las condiciones climáticas, manejo del cultivo y fertilidad del suelo donde se efectuaron dichos estudios. En el presente estudio también se observó que la distribución del rendimiento de forraje fue de 5.6, 7.4 y 15.2 t MS ha 1 para las épocas de seca, nortes y lluvias, respectivamente. El rendimiento menor de forraje durante la época seca se atribuyó a la poca precipitación registrada (178 mm), con lo que se afectó negativamente el proceso bioquímico de la fotosíntesis de la planta(24); mientras que en la época de nortes el rendimiento de forraje fue menor, en comparación con la época de lluvias, debido a las bajas temperaturas más que a la precipitación.

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Cuadro 2: Valor nutritivo de Pennisetum purpureum cv Cuba CT-115, a diferente edad de rebrote en tres épocas del año Época del año Edad de rebrote (días) 30 45 60 75 90 Materia seca (%) Seca 17.4b 18.4b 19.3b 19.6b 23.7a Lluvias 14.4b 14.7b 16.2ab 17.9ab 19.4a Nortes 10.6b 11.2ab 12.2ab 14.4ab 15.4a Proteína cruda (%) Seca 12.5a 7.8b 7.1b 7.0b 7.4b Lluvias 10.4a 10.9a 7.9b 7.0b 7.3b Nortes 15.7a 15.5a 13.0b 11.2bc 10.3c Degradación in situ de la materia seca (%) Seca 48.1ab 54.3a 49.4ab 46.7b 42.9b Lluvias 51.3a 49.8a 45.1ab 40.2b 37.0c Nortes 48.6a 51.3a 50.1a 39.0b 39.3b Fibra detergente neutra (%) Seca 60.7c 62.9bc 67.4ab 70.5a 64.4bc Lluvias 70.1b 70.0b 77.0a 79.7a 80.6a Nortes 65.4a 68.0a 67.1a 70.8a 68.2a

La mayor TC observada durante la época de lluvia, se atribuyó a la mayor precipitación y temperaturas (1,812 mm y 25 7 °C, respectivamente) registradas durante dicha época, las cuales favorecieron la actividad metabólica de la planta, con lo que se aumentó la cantidad de fotosintatos y, en consecuencia, se incrementó la producción de MS Contrariamente, durante la época seca, la falta de humedad limitó el crecimiento de las plantas. Por otro lado, las tasas mayores de crecimiento observadas a 60, 75 y 90 días después del rebrote, en las tres épocas del año, indican que existe un aumento del rendimiento de MS conforme avanza la edad de la planta, hasta un cierto límite, ya que, a mayor edad de rebrote, las hojas se hacen viejas y pierden su capacidad fotosintética, lo que ocasiona una reducción de la tasa de fotosíntesis y, en consecuencia, el crecimiento se ve limitado. Esta misma respuesta fue observada por Fortes et al(27) , quienes para P. purpureum cv Cuba CT 115, encontraron un aumento lineal de la TC conforme se incrementó la edad de la planta.

abc Valores con diferente literal en la misma fila, son estadísticamente diferentes (Tukey, P<0.05).

La mayor relación de hoja:tallo obtenida a 30 días de rebrote, en las tres épocas del año, se atribuyó a la mayor cantidad de hojas presente a edades tempranas. En el presente estudio se observó que la relación hoja:tallo, considerando las tres épocas, disminuyó de 1.65 a 0.69 en las edades de 30 a 90 días, respectivamente. Un comportamiento similar al anterior fue reportado para P. purpureum, donde la relación hoja:tallo disminuyó de 1.33 a 0.77 al aumentar la edad de 33 a 90 días, respectivamente(26) .

El incremento del contenido de MS conforme se aumentó la edad de rebrote, en las tres épocas del año, indica que los forrajes al madurar acumulan mayor cantidad de fibra, lo cual es un comportamiento normal que ocurre en pastos tropicales(26) . Resultados similares fueron reportados al evaluar la composición química del pasto P. purpureum cv Cuba CT 115 con contenidos de 15, 17, 19 y23 % de MS a28, 58, 84 y112días de rebrote, respectivamente(28) . Asimismo, Para P. purpureum cv King grass se reportaron contenidos de 12.2, 13.8, 15.2 y 17.4 % de MS a 45, 60, 75 y 90 d de rebrote, respectivamente(29) . Al respecto, se ha señalado que al aumentar la edad de la planta, se incrementa la proporción de la pared celular, la cual está asociada directamente con el aumento de la MS; además, al avanzar la edad, se producen cambios en las plantas tales como disminución de la aparición de hojas, aumento de haces vasculares, pérdida del agua, menor contenido celular y mayor proporción de tallos(28,29) . El mayor contenido de MS (23.7 %) observado en la época seca, en comparación con las épocas de lluvias y nortes, pudo deberse a que el estrés hídrico ocasionó mayor maduración y senescencia de hojas y, en consecuencia, hubo mayor acumulación de MS, ya que se ha Fibra detergente ácida (%) Seca 31.6c 33.6bc 39.3ab 34.3bc 43.6a Lluvia 38.8b 40.3b 44.9ab 45.0ab 47.1a Nortes 33.8b 34.9ab 35.9ab 36.9ab 40.8a

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Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):1055 1066 1063 indicado que la senescencia de hojas es mayor, en comparación con la de tallos, debido a que su cubierta es más sensible y la pérdida de agua es mayor(29) .

La disminución del contenido de PC en la planta conforme se incrementó la edad de rebrote se atribuyó a la presencia de una menor cantidad de hoja y mayor cantidad de tallos, ya que la relación hoja:tallo fue menor conforme avanzó la edad de planta. Contrariamente, en edades tempranas al haber una mayor relación de hoja:tallo, se incrementa la concentración de PC, ya que este nutriente se encuentra en mayor cantidad en las hojas de las plantas; además, con la madurez, se incrementa la síntesis de componentes estructurales tales como celulosa, hemicelulosa y lignina y, en consecuencia, disminuye la calidad del pasto. Los resultados del presente estudio son menores a los reportados para el pasto Cuba CT 115 durante la época de lluvias, donde encontraron 14.5, 12.0 y 11.0 % de PC a 28, 56 y 84 d de rebrote, respectivamente(28) Por otro lado, se ha señalado que el nivel mínimo de PC que debe tener un forraje, para el buen funcionamiento del rumen, es del 7 %(30) , por lo tanto, el pasto Cuba CT-115 cumple con lo indicado anteriormente, ya que su contenido de PC osciló de 7.0 a 15.7 %.

La disminución de DIMS conforme aumentó la edad de rebrote se debió a que en las edades de 30, 40 y 60 días existió mayor cantidad de hoja y menor proporción de tallos, en comparación a 75 y90 días, donde se observó mayor porcentaje de MS yuna mayor cantidad de FDN y FDA, ya que conforme maduran los forrajes se incrementa la proporción de tallos y disminuye la de hojas y, en consecuencia, se aumenta la cantidad de carbohidratos estructurales y lignina, lo cual influye directamente en la digestibilidad y eficiencia de utilización de los forrajes por los animales(31) . En este estudio, el promedio de la DIMS fue de 46.2 %, valor que se considera bajo; sin embargo para esta misma especie y cultivar a 56 días de rebrote y 24 h de incubación se reportó una digestibilidad de 50.1 %(32) . Los valores promedio de FDN y FDA (75.5 y 43.2 %, respectivamente) obtenidos en la época de lluvias, son similares a los reportados por Valles et al(33), en especies del género Pennisetum, encontraron 72.2 y 44.1 % de FDN y FDA, respectivamente. En el presente estudio, los valores más altos de FDN y FDA obtenidos durante la época de lluvias a 60, 75 y 90 días de rebrote, se atribuyeron a las mayores precipitación y temperatura ocurridas en dicha época, lo cual ocasionó un mayor crecimiento de las plantas y más producción de tallos y, en consecuencia, hubo más acumulación de MS, celulosa, hemicelulosa y lignina(17) Los resultados del presente estudio confirman lo indicado en la literatura, donde se mencionaron que las gramíneas tropicales crecen y maduran rápidamente, lo que ocasiona cambios en su composición química y una disminución en su calidad nutricional. Con base en los resultados obtenidos, se concluye que el rendimiento de forraje del pasto Pennisetum purpureum cv Cuba CT 115, en las épocas de lluvias, nortes y seca, se incrementó conforme avanzó la edad de rebrote, con una distribución del rendimiento de 53.9, 26.2 y 19.9 %, respectivamente, y una producción total anual de 28.2 t MS ha 1 .

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Mientras que el valor nutritivo en términos del contenido de PC, DIMS, FDN y FDA, disminuyó con la edad del rebrote. Desde el punto de vista del rendimiento y calidad del forraje, se recomienda usar el pasto Cuba CT 115 a los 60 días de rebrote para pastoreo directo y a 90 días para corte. Literatura citada:

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Evaluación bacteriana de queso artesanal Zacazonapan madurado bajo condiciones no controladas en dos épocas de producción

https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.5959Notadeinvestigación

c Universidad Autónoma del Estado de México. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Campus UAEM El Cerrillo, Toluca, Estado de México, México.

b Universidad Autónoma del Estado de México. Centro Universitario UAEM Temascaltepec. Temascaltepec, Estado de México, México.

Jair Jesús Sánchez Valdés a Vianey Colín Navarro a Felipe López-González a Francisca Avilés Nova b Octavio Alonso Castelán Ortega c Julieta Gertrudis Estrada Flores a* a Universidad Autónoma del Estado de México. Instituto de Ciencias Agropecuarias y Rurales. Campus UAEM El Cerrillo, El Cerrillo Piedras Blancas. 50295, Toluca, Estado de México, México.

* Autor de correspondencia: jgestradaf@uaemex.mx Resumen: Los quesos tradicionales Zacazonapan tienen características organolépticas únicas y se caracterizan por estar vinculados al territorio de origen. En el proceso de maduración se tienen numerosas variables interactivas que son responsables de los cambios físicos, químicos, biológicos y estructurales. Con el objetivo de evaluar la evolución bacteriológica de quesos artesanales durante su maduración bajo condiciones no controladas en dos épocas de producción, se colectaron muestras de leche cruda y de queso a los 0, 30, 60, 120 y 150

días de maduración. Se determinó la presencia de mohos y levaduras (MyL), bacterias mesófilas aerobias (BMA), Staphylococcus spp. (Staph), coliformes totales (CT), coliformes fecales (CF), Salmonella spp (Salm) y Listeria spp (List). La carga microbiana promedio fue 9.68, 9.38, 8.55 y 8.10 log10 UFC/g de queso para MyH, BMA, Staph y CT respectivamente, así como 2.68 log10 NMP/g de queso para CF No se detectó Salm pero si List. La evolución microbiológica del queso madurado Zacazonapan presentó conteos que superan los niveles máximos de la Norma Oficial Mexicana 243 SSA1 2010.

se producen a partir de un sistema complejo que da lugar a características organolépticas únicas y se caracterizan por fuertes vínculos con su territorio de origen(1) En el proceso se tienen numerosas variables interactivas que son responsables de los cambios físicos, químicos, biológicos y estructurales. Su calidad depende de factores ambientales, y de interacciones entre los microorganismos inoculados y los sustratos de cuajada que resultan de las variaciones en la calidad de la leche cruda y las condiciones de elaboración(2). La microflora láctica es de particular interés porque las actividades bioquímicas de estos organismos participan en la elaboración del queso y pueden desempeñar un papel en el desarrollo de características organolépticas durante la maduración(3); sin embargo, por su proceso de elaboración y uso de leche cruda, pueden generar brotes de intoxicaciones alimentarias(4) . El queso de Zacazonapan se elabora artesanalmente con leche cruda proveniente de bovinos criollos de la región sur del Estado de México en la época de lluvias (julio noviembre). En esta temporada la alimentación del ganado se basa en pastoreo y los quesos se consumen después de cuatro meses de maduración a temperatura y humedad relativa ambiental Este queso ha sido descrito también como Queso Añejo de Zacazonapan(5) Conocer la evolución de los principales grupos microbianos durante la maduración de este queso y la calidad microbiológica final, puede sugerir modificaciones al proceso de maduración que mejoren la calidad sin perder ninguna de sus características. Por lo tanto, el objetivo del estudio fue evaluar la evolución bacteriológica de quesos artesanales durante su maduración bajo condiciones no controladas en dos épocas de producción

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Palabras clave: Maduración ambiental, añejamiento, evolución microbiológica, leche Recibido:cruda. LosAceptado:08/03/202107/04/2022quesostradicionales

El trabajo se realizó en siete queserías del municipio de Zacazonapan (19° 07´ 27” N, 100° 02´ 57” O y 1470 msnm). Su temperatura y precipitación media anual es de 23.0 °C y 1,041.8 mm respectivamente El estudio se llevó a cabo al final de la temporada de producción de queso (de noviembre de 2010 a abril de 2011), el cual se le denominó como lote de “queso de secas” por las condiciones ambientales en las que es madurado. A mediados de la temporada de producción del siguiente año (de septiembre de 2011 a febrero de 2012), el lote se le llamó “queso de lluvias” Antes de la elaboración del queso se tomó una muestra de leche de cada sitio de producción de acuerdo a la Norma Oficial Mexicana (NOM) 109 (manejo y toma de muestras)(6) Las muestras se colocaron en contenedores estériles cerrados y se transportaron a 4 °C para su análisis en laboratorio de microbiología al siguiente día Se adquirieron dos piezas de queso fresco de aproximadamente 2.0 kg de peso en ambas temporadas de muestreo y se llevaron a una quesería de la zona donde se dejaron madurar por 150 días en condiciones normales de temperatura y humedad relativa. Usando un sacabocado, de cada pieza de queso se colectaban dos muestras de 50.0 g a los 0, 30, 60, 120 y 150 días de maduración. Se utilizó cera de Campeche para sellar los huecos del lugar donde se tomaba la muestra. De cada muestra de queso se determinó la presencia de mohos y levaduras (MyL), bacterias mesófilas aerobias (BMA), Staphylococcus spp. (Staph), coliformes totales (CT), coliformes fecales (CF), Salmonella spp. (Salm) y Listeria spp. (List). Para determinar MyL, se homogenizaron 10 g de la parte central del queso + 10 ml de leche de cada muestra obtenida en 90 ml de agua peptonada al 0.1 % (por duplicado) y se prepararon diluciones decimales a partir de esta primera dilución, obteniendo las diluciones 10 2 hasta 10 7 . Posteriormente, se incubaron durante 24 h a una temperatura de 25 °C(7) . Para determinar BMA, Staph, CT, CF, Salm y List se colectaron 25 g de la parte central del queso + 25 ml de leche de cada muestra y se homogenizaron en 225 ml de agua peptonada al 0.1 % (por duplicado). De esta solución se realizaron diluciones decimales hasta 10 7 , posteriormente se incubaron por 24 h a una temperatura de 35 °C(7) De acuerdo a NOM´s, la presencia de MyL fueron determinadas mediante el conteo en placa con agar papa dextrosa después de incubación a 25 °C por 48 h(8) Para BMA se utilizó agar triptona extracto de levadura incubando a 35 °C por 48 h(9) Las CT se determinaron en plato mediante agar rojo violeta bilis después de incubación a 35 °C por 24 h(10) La presencia de CF se determinó mediante la técnica del número más probable, utilizando caldo lauril sulfato triptosa, después de incubar a 35 °C por 24 h(11) La determinación de Staph con agar Baird Parker y la adición de telurito de yema de huevo, incubados 37 °C por 48 h después del crecimiento(12) Análisis para Salm en agar Salmonella Shigella incubados por 48 h a 35 °C(13) y List incubados a 35 °C por 48 h en agar Oxford(14) Los datos obtenidos se normalizaron mediante log10, se utilizó un diseño

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La evolución de la temperatura y la precipitación en la región de estudio se observa en la Figura 1 La temperatura de maduración de los quesos de secas inicia a 24.8 °C en noviembre y finaliza con 31.8 °C en abril; las precipitaciones son casi nulas (<12 mm/mes) características propias de la época de estiaje (Figura 1a) En los quesos de lluvias la temperatura de maduración comienza con 22.1 °C en septiembre y finaliza con 22.7 °C en febrero, las precipitaciones fueron de 240 mm al inicio de la maduración y de 36 mm al final (Figura 1b) Figura 1: Precipitación y temperatura durante la maduración ambiental del queso Zacazonapan a) Queso de secas b) Queso de lluvias

experimental de bloques completamente al azar y se analizaron con el comando del modelo general lineal del minitab V.14(15) . Cuando se observaron diferencias significativas (P<0.05) se aplicó la prueba de Tukey.

La humedad relativa, la temperatura y el tiempo son factores importantes durante la maduración de los quesos(16) Las temperaturas de maduración observadas en este trabajo favorecieron el desarrollo de los microorganismos y las precipitaciones afectaron la textura final de los quesos; la ausencia de lluvias produjo quesos más secos, presentando cortezas agrietadas y la presencia de lluvias produjo quesos más suaves con corteza húmeda, lo que evitó que los quesos reventaran por la producción de gas Sin embargo, estos quesos presentaron al interior agujeros y zonas putrefactas, fenómeno conocido como hinchazón tardía(17) .

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Cuadro 1: Calidad microbiológica de la leche y del queso Zacazonapan durante la maduración Leche / Queso MyL 1 BMA 1 Staph 1 CT 1 CF 2 Leche 7.03 7.02 ND 4.9 ND Días de maduración de queso 0 9.250b 9.499 a 9.090ab 9.468 a 3.040 a 30 9.632b 9.882 a 9.827a 9.854 a 3.040 a 60 9.628b 9.403 a 7.133b 7.276 b 3.040 a 120 9.908ab 8.858 b 8.438b 6.680 b 2.340 b 150 10.102a 8.900 b 7.797b 7.147 b 1.767 c Promedio 9.704 9.308 8.457 8.085 2.645 Época de producción de queso Secas 9.722 8.912 b 7.992 b 8.189 3.040 a Lluvias 9.648 9.865 a 9.123 a 8.022 2.195 b Promedio 9.685 9.388 8.558 8.106 2.618 EEM 0.21 0.26 0.529 0.947 0.264

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ND: No determinado

MyL= mohos y levaduras; BMA= bacterias mesófilas aerobias; Staph= Staphylococcus spp. CT= coliformes totales; CF= coliformes fecales. 1 = log10 unidades formadoras de colonias / g de queso o ml de leche 2 = log10 número más probable / g de queso ac= letras diferentes dentro de una columna indican diferencias (P<0.05) EEM= error estándar de la media

En ambos lotes de queso se observa que, en los primeros días de maduración hay un incremento de las cuentas microbianas (día 30), las cuales disminuyen a lo largo del proceso de maduración debido a los procesos bioquímicos y microbiológicos que ocurren al interior del queso como la reducción del contenido de agua, la concentración de sólidos, el incremento de la acidez y una reducción del pH causada por la acción de bacterias lácticas. Lo anterior provoca una competencia microbiana por los nutrientes(19) . El grupo de los MyL (Cuadro1), presentó diferencias significativas (P<0.05) entre días de maduración. Esto se debe a la retención física de los microorganismos en el cuajo y a la

Los conteos realizados a la leche utilizada para la elaboración del queso (Cuadro 1) fueron de 7.03, 7.02 y 4.9 (log10 UFC/ml de leche) para MyL, BMA y CT. El uso de leche de mala calidad microbiológica, es una práctica común durante la producción de quesos artesanales de leche cruda y se atribuye a las malas prácticas de ordeño. De igual forma, la ausencia de la cadena fría y deficientes condiciones de transporte, conlleva a las cuentas de MyL, BMA y CT(18)

multiplicación microbiana durante el cuajado de la leche y drenado del suero(18). La reducción de MyL a partir del día 60 se atribuye a que a medida que la maduración transcurre, el centro del queso se comprime y se reduce el oxígeno necesario para la reproducción microbiana(20)

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Durante la maduración del queso Kurdish, el queso fresco inicia con 5.6 log10 UFC/g de queso, a los 20 días presenta 5.95 log10 UFC/g de queso, hasta llegar a 9.28 log10 UFC/g de queso en los 40 días, posteriormente la carga comienza a disminuir llegando a 9.06 log10 UFC/g de queso en el día 60(22) . La misma dinámica poblacional se observó en el presente estudio y se relaciona con el agotamiento en el contenido de lactosa por la utilización simultánea de las bacterias acido lácticas(18,20,22) .

La NOM 243 SSA1, que refiere las disposiciones y especificaciones sanitarias para leche y derivados lácteos(23) , no especifica la determinación de BMA como microorganismos indicadores de calidad en quesos, debido a que este grupo incluye a las bacterias ácido lácticas que son microorganismos deseables en la maduración del queso(24), las cuales por sus actividades proteolíticas y lipolíticas a largo plazo, contribuyen al desarrollo del sabor y aroma(18,20,22), proporcionando las características propias al producto de una región. En este estudio, las BMA presentaron diferencias significativas (P<0.05) entre días de maduración y entre épocas de producción. Al respecto, los conteos del queso de secas fueron de 8.91 log10 UFC/g de queso y el de lluvias de 9.86 log10 UFC/g de queso (Cuadro 1). Los conteos microbiológicos aumentaron en los primeros 30 días de maduración, debido a la presencia de bacterias ácido lácticas inherentes en la leche o en el cuajo usado para la elaboración del queso, obtenido de becerros jóvenes de la región La disminución de los conteos de BMA a partir del día 60 se atribuye a que el crecimiento de estos organismos durante la maduración del queso es controlado por algunos factores fisicoquímicos como la actividad del agua, concentración de sal, pH, ácidos orgánicos, temperatura durante la maduración, el potencial de óxido reducción y presencia de nitratos(25) La dinámica poblacional de las BMA de este estudio concuerda con la de otros quesos En el queso de poro artesanal con tres días de elaboración las BMA estaban presentes con una

Los conteos de MyL observados en este estudio concuerdan con los encontrados en quesos similares. Por ejemplo, el queso Tepeque oreado, en la época de estiaje presentó conteos de 7.6 log10 UFC/g de queso y de 7.7 log10 UFC/g de queso en época de lluvias; y cuando el queso Tepeque se llevó hasta la maduración, en la época de estiaje presentó 6.2 log10 UFC/g y 6.4 log10 UFC/g en queso madurado en la época de lluvias(21)

concentración de 6.77 log10 UFC/g de queso y a los 12 días de elaboración se incrementaron a 7.44 log10 UFC/g de queso(16). En el queso Tepeque oreado, en la época de estiaje se reportaron concentraciones de 7.9 log10 UFC/g de queso y en la de lluvias de 7.6 log10 UFC/g de queso En el queso Tepeque llevado hasta la maduración, la concentración tanto en el queso producido en época de estiaje como en la de lluvias fue de 6.1 log10 UFC/g de queso(21). En el estudio realizado por Hernández et al(26) al queso añejo de Zacazonapan, los quesos fueron madurados a una temperatura de 24 °C y a una humedad relativa de 65 % y a los 27 días de maduración las BMA estuvieron presentes a una concentración de 1.5 a 7.8 log10 UFC/g de queso. El grupo de los Staph (Cuadro 1) presentaron diferencias (P<0.05) entre días de maduración y entre época de producción. El promedio de los conteos realizados al queso en la época de secas fue de 7.99 log10 UFC/g de queso y en el de la época de lluvias de 9.12 log10 UFC/g de queso. La presencia de estafilococos y la aparición de enterotoxinas en los alimentos son parámetros importantes en la evaluación de la inocuidad de los alimentos(27) . Staphylococcus aureus se encuentra a menudo en la leche cruda y en el ambiente de las plantas de queso (equipo y personal), es tolerante a la sal y puede crecer bajo una amplia gama de condiciones; la baja producción de ácido puede permitir que el estafilococo crezca y produzca enterotoxinas(16,27) .

En queso de poro artesanal, se encontró que S. aureus estuvo presente con una concentración promedio de 5.91 log10 UFC/g de queso en queso de tres días y de 6.29 log10 UFC/g de queso con 12 días de maduración(16). En queso Tepeque oreado, la carga microbiana fue de 7.9 y 7.7 log10 UFC/g de queso en queso de la época de estiaje y de la época de lluvias respectivamente(21). En el queso Kurdish la concentración fue de 3.06 log10 UFC/g de queso en queso fresco y de 1.12 log10 UFC/g de queso a los 40 días de maduración(22) . Resultados similares a los encontrados en este trabajo indican serias fallas en las condiciones higiénico sanitarias de las queserías(28) y, en consecuencia, el consumo de este queso puede provocar una intoxicación estafilocócica representando un peligro para el consumidor(29) Diferencias significativas (P<0.05) se observaron en el contenido de CT entre días de maduración, disminuyendo durante todo el proceso. El promedio de ambos lotes de queso fue de 8.10 log10 UFC/g de queso (Cuadro 1). Los CT son un buen indicador de la calidad higiénica, su presencia es indeseable porque causa defectos estructurales en el queso y son un indicador de contaminación fecal y refleja falta de higiene durante la elaboración o manipulación del producto y advierten la posible presencia de otros patógenos(30). Durante el salado, se presenta un proceso lento de deshidratación natural de los quesos, favoreciendo la sobrevivencia de estas bacterias por más tiempo(16)

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Los conteos para CF (Cuadro 1) presentaron diferencias significativas (P<0.05) entre época de producción, siendo mayor en los quesos de secas (3.04 log10 NMP/g de queso). Los resultados de este trabajo fueron menores a lo encontrado en el queso crema tropical mexicano elaborado con leche sin pasteurizar de la región de Tonalá, Chiapas(24) y su presencia en queso, indica la contaminación por heces(32). La disminución de los conteos a partir de los 120 días de maduración en los quesos de lluvias, se debe a la acción de las bacterias ácido lácticas(27) .

La carga bacteriana de CT en los quesos del día cero (Cuadro 1) fue similar a lo reportado en quesos frescos(28,29) La carga mínima observada en este estudio fue de 6.68 log10 UFC/g de queso a los 120 días, similar al queso Tepeque madurado(21). Sin embargo, supera los conteos reportados en quesos oreados o de maduración controlada como el queso de poro artesanal(16), el queso Añejo de Zacazonapan(26) y el queso de Corrientes(31), lo que deja en claro la importancia de controlar las condiciones de maduración de este tipo de quesos.

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La presencia de Salm en quesos se relaciona a la elaboración de productos con leche no pasteurizada y se ha detectado en quesos frescos(29) , en los primeros días de maduración(22,27,32). En quesos con 7 días de maduración no se detectó Salm y se atribuye a la acumulación de ácido láctico y a la disminución del pH (< 4.7)(27) .

Los resultados de los análisis realizados para Salm y List durante la maduración de los quesos (Cuadro 2) indican que Salm solo fue detectada en los quesos del día 0 (quesos frescos) y List estuvo presente durante toda la maduración. Cuadro 2: Salmonella spp. y Listeria spp. durante la maduración del queso Zacazonapan Grupo microbiano Lote Días de maduración 0 30 60 120 150 Salm Secas P Lluvias P List Secas P P P P P Lluvias P P P P P

Salm= Salmonella spp. List= Listeria spp. P= Presente en 25 g de muestra

La presencia de List en los quesos (Cuadro 2) sugiere una contaminación al utilizar leche contaminada por vacas que sufren de mastitis subclínica(33) . Bacterias del género List se han detectado en los equipos utilizados en la manufactura de quesos(34) , en quesos oreados y madurados(21,28) Aunque no se determinó la especie, se debe considerar el riesgo a la salud

3. Licitra G, Carpino S. The microfloras and sensory profiles of selected protected designation of origin Italian cheeses. Microbiol Spectr 2014;2(1):1 12.

Agradecimientos y conflictos de interés

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Trabajo financiado por los proyectos FE016/2009 (COMECYT) y 3101/2011 (Universidad Autónoma del Estado de México). Los autores agradecen al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la subvención al primer autor en sus estudios de posgrado y a los productores de queso del Municipio de Zacazonapan el apoyo brindado para la realización de esta investigación. Los autores de este trabajo declaran que no existe conflicto de interés de ningún tipo. Literatura citada:

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del consumidor que List representa, ya que puede producir alteraciones importantes al sistema nervioso central e incluso la muerte(34) .

Los resultados obtenidos en esta investigación, el conteo bacteriano de los grupos estudiados supera lo permitido por la NOM 243 SSA1(23) Sin embargo, existe una tendencia a nivel mundial de consumir productos artesanales que son buscados por su sabor y calidad ligados al lugar de origen La diversidad microbiana, así como las interacciones entre las poblaciones, son los principales factores que contribuyen al sabor de los quesos tradicionales(16,20) Se concluye que la maduración por 150 días de ambos lotes de quesos, como se realiza tradicionalmente, es insuficiente para inhibir el desarrollo de microorganismos patógenos, aunque el queso de lluvias presentó menor carga microbiana. La presencia de bacterias del género List y Salm indicaron un riesgo sanitario mayor y no es apto para el consumo. Es necesario realizar acciones en todo el proceso del queso, y se sugiere implementar buenas prácticas de manufactura para la producción del queso, y que se adapte un espacio de la quesería como cámara de maduración.

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Resumen: Las pruebas serológicas son importantes para la detección de anticuerpos específicos contra agentes infecciosos. Los ELISA indirectos comerciales son costosos y, por lo general, son tan efectivos como los ELISA caseros. En el presente trabajo fue preparado un lote de antígeno crudo de Anaplasma marginale a partir de sangre infectada, y se probó contra controles oficiales de suero positivos ynegativos y comparado con un lote viejo de antígeno. El nuevo lote de antígenos mostró una eficiencia similar a la del lote viejo. La sensibilidad de la prueba entre los lotes nuevo y viejo fue comparable. Tanto el lote de antígeno nuevo

1079 https://doi.org/10.22319/rmcp.v13i4.5976Notadeinvestigación

Producción de antígenos y estandarización de un ELISA casero indirecto para la detección de anticuerpos contra Anaplasma marginale Elizabeth Salinas Estrella a* María Guadalupe Ortega Hernández b Erika Flores Pérez b Natividad Montenegro Cristino b Jesús Francisco Preciado de la Torre a Mayra Elizeth Cobaxin Cárdenas a Sergio D. Rodríguez a a Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Salud Animal e Inocuidad (CENID SAI), Carretera Cuernavaca Cuautla no. 8534, Col. Progreso, 62574, Jiutepec, Morelos, México. b Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA), Jiutepec, Morelos, México. *Autor de correspondencia: mvz.elisalinest@gmail.com, salinas.elizabeth@inifap.gob.mx

Recibido:

Se han desarrollado muchas pruebas serológicas para la detección de anticuerpos anti A. marginale específicos,incluyendolapruebadeaglutinaciónentarjeta(6),lapruebadefijación del complemento(7), la prueba indirecta del anticuerpo fluorescente(8,9) y el ensayo ligado a enzimas (ELISA, por sus siglas en inglés)(4,5,10). Las pruebas serológicas no distinguen entre animales infectados y no infectados, pero la presencia de anticuerposespecíficos sepuedeutilizarparalaeliminación dereactores positivos alcomprar o introducir ganado dentro de un rebaño o área libre de anaplasmosis. La eficiencia de la prueba es de considerable relevancia, y los datos serológicos también pueden ser valiosos en la evaluación de la efectividad de las vacunas(4,11) .

inmunoabsorbente

El Manual Terrestre, Capítulo 3.4.1 de la Organización Mundial de Sanidad Animal (OIE)(12) recomienda kits comerciales de ELISA para la detección de anticuerpos de A. marginale Estos incluyen un ELISA competitivo (ELISAc) basado en una proteína MSP5 recombinante(5,13,14) y un kit de ELISA indirecto convencional (ELISAi) también basado en MSP5r(15). El Manual Terrestre también recomienda el uso de ELISAi casero y proporciona un protocolo para la preparación del antígeno y el ensayo(12)

LaAceptado:06/04/202108/03/2022anaplasmosis,causada

por la bacteria Gram negativa Anaplasma marginale (Rickettsiales; Anaplasmataceae), es una enfermedad infecciosa que afecta al ganado y a los rumiantes silvestres(1). La enfermedad tiene una alta prevalencia en zonas tropicales, subtropicales e incluso templadas y causa ictericia, anemia, pérdidas de producción de carne y leche, ineficiencia reproductiva, mortalidad y costos terapéuticos relacionados, así como restricciones comerciales para el traslado de reactores positivos(2). La infección por A. marginale induce la producción de anticuerpos que pueden ser detectados por pruebas de laboratorio(3,4,5) .

Se han desarrollado ELISA caseros para el diagnóstico serológico de muchos patógenos(16 20). En el INIFAP se desarrolló un kit de ELISAi casero para la detección de anticuerpos contra A. marginale en suero bovino. El ensayo se basa en el uso de cuerpos

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):1079 1094 1080 como el viejo se están utilizando en exceso. El nuevo lote de antígeno es lo suficientemente grande como para ejecutar miles de pruebas a un precio más asequible que el de los kits comerciales. Palabras clave: Anaplasmosis bovina, ELISA indirecto, Diagnósticos serológicos.

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Los animales se mantuvieron en aislamiento y se manejaron en condiciones que proporcionaban seguridad tanto para el ganado como para los operadores. Las cirugías, el tratamiento postquirúrgico y el cuidado del ganado se realizaron por personal veterinario certificado de acuerdo con el protocolo aprobado por el Comité Interno para el Cuidado y Uso de Animales de Experimentación (CICUAE) del CENID SAI del INIFAP(27), con base en la técnica quirúrgica descrita por Alexander(28) por personal veterinario certificado.

La cepa mexicana Tizimín MEX 31 096 01 de Anaplasma marginale(11,26) se utilizó como fuente del antígeno. Esta cepa se criopreserva en nitrógeno líquido como volumen celular empaquetado al 50 % en PVP 40 al 10 % a 17 % de eritrocitos infectados.

iniciales extraídos de eritrocitos infectados. Aunque la producción de este antígeno requiere una inversión inicial sustancial, la cantidad, calidad y longevidad del antígeno permite la realización de miles de pruebas durante un largo período. Este ensayo fue estandarizado hace más de 20 años(11) y el lote de antígeno preparado entonces todavía está en uso. El procedimiento de producción de antígenos de A. marginale se llevó a cabo nuevamente para determinar la validez del procedimiento y la prueba Los resultados en el presente estudio son consistentes para el diagnóstico serológico de anaplasmosis en muestras experimentales y de campo y a diferentes concentraciones de antígenos. Para el presente trabajo se produjo un lote de antígenos siguiendo un protocolo desarrollado originalmente para la preparación de antígeno para la prueba de aglutinación en tarjeta (PAT Ag), y la prueba de fijación del complemento y adaptado para ELISA(9,21,22). El antígeno también se probó para detectar antigenicidad contra muestras de control y de campo. Para la replicación del microorganismo se utilizaron novillos Black Aberdeen Angus del ganado del Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA). Al inicio del procedimiento todos los animales resultaron negativos en la PCR de punto final para A. marginale(23) , Babesia bovis y B. bigemina(24,25), así como para anticuerpos contra los tres patógenos. Durante el período experimental, los animales se alimentaronconunadietabalanceadadeacuerdoconelpeso;seproporcionóagua ad libitum.

Para el monitoreo se extrajeron muestras de sangre de la vena coccígea utilizando tubos evacuados con heparina como anticoagulante. La temperatura rectal (TR), el volumen celular aglomerado (VCA) estimado mediante la técnica del microhematocrito y el porcentaje de eritrocitos infectados (PEI, cuantificado por observación al microscopio de frotis de sangre) se registraron para su análisis con cada recolección de muestras. La cría 1 se inoculó por vía intramuscular (IM) con 4 ml de la cepa Tizimín recién descongelada. El monitoreo se realizó tres veces a la semana hasta la aparición de eritrocitos infectados en frotis de sangre teñidos con Giemsa, momento en el cual el monitoreo se realizó diariamente. Se extrajo el contenido de una bolsa de sangre CPD. La capa leucocitaria y el plasma se eliminaron por centrifugación y aspiración (Hermle Labortechnik, Modelo: Z 400 K, Serie: 50095021); las

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células sedimentadas se suspendieron al 50 % en solución salina fisiológica (NaCl al 0.85 %) y se inocularon por vía IM a la segunda cría. El mismo procedimiento se utilizó para la inoculación de la tercera cría. En el pico del PEI, la sangre de la tercera cría se extrajo mediante punción de la vena yugular en bolsas de sangre CPD comerciales equipadas con agujas de 16G (450 ml + 10 % CPDA). Se aplicó xilacina a una dosis adecuada como sedante para evitar el sufrimiento y el animal fue sujetado físicamente con cuerdas. La sangre se filtró a través de gasa estéril y los eritrocitos se sedimentaron por centrifugación en volúmenes de 500 ml a 2,500 rpm a 4 °C durante 20 min (Hermle Labortechnik, Z 400 K, Serie: 50095021). La capa leucocitaria y el plasma se eliminaron por aspiración. Los eritrocitos (glóbulos rojos o GR) se suspendieron al 50 % en PBS frío pH 7.2 y se lavaron por centrifugación un total de tres veces; en el último lavado, los GR se suspendieron en PBS antibióticos (PBS Ab, penicilina 1,000 U/estreptomicina 1 mg/ml). La suspensión de eritrocitos sedisgregóen un microfluidizador(Microfluidics,Hc-8000,Serie: 99100)a7,400 PSI. El lisado se centrifugó a 10,000 xg (Hitachi, RPR 9 12 818 rotor) a 4 °C durante 30 min; el sobrenadante se desechó y el sedimento se suspendió con 30 ml de PBS-Ab y se homogeneizó por sonicación (Omni Sonic Ruptor 400) durante tres ciclos de 2 min al 50 % de potencia en un baño de hielo con pausas de 1 min para evitar sobrecalentamiento. El homogeneizado se procesó en un homogeneizador de alta presión a 1,200 PSI para liberar todos los cuerpos iniciales que permanecían en los GR no lisados y se centrifugó a 16,300 xg, durante 30 min a 4 °C. Para monitorear el proceso, frotis teñidos con Giemsa se hicieron a partir del sedimento de cada etapa para monitorear los núcleos de glóbulos blancos y las membranas de GR. El Ag se ajustó al 4 % p/v en tampón de acetato y se homogeneizó por agitación con un agitador magnético durante 30 min a temperatura ambiente. La proteína en el Ag se cuantificó mediante el método micro Bradford (BioRad®) utilizando albúmina sérica bovina como estándar. La antigenicidad de este nuevo lote de antígeno de A. marginale (Ag 2018) se verificó comparándolo con un lote en uso (Ag 2012). Se mezcló suficiente antígeno de cada lote con un volumen igual de SDS al 0.1 % en H2O(29) y se incubó durante 30 min a temperatura ambiente (20 a 25 °C). Las mezclas de antígeno SDS se diluyeron en tampón de carbonato bicarbonato pH de 9.6 a un volumen final de 25 ml. El Ag 2012 se utilizó rutinariamente a 1.07 μg/200 μl de proteína/pozo. Ambos antígenos se ajustaron a la concentración antes mencionada. Para el propósito de este estudio, los pozos de las placas de microtitulación recibieron volúmenes de 200 μl por pozo de reactivos y soluciones de lavado en cada etapa del procedimiento. Las placas recibieron 1.07 μg de proteína/pozo (concentración 1X) y se incubaron durante la noche a 4 °C, después las placas se lavaron tres veces con PBS pH 7.2 Tween 20 al 0.05 % (PBS T20) y se corrieron con leche descremada al 5 % en PBS T20 pH 7.2 durante 30 min. Después de tres lavados con PBS T20, las muestras de suero de control diluidas 1:100 en PBS T20 se ejecutaron por duplicado o triplicado. Las placas se incubaron durante1h a37 °C yselavarontres veces conPBS T20. IgGantibovinadeconejo conjugada

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):1079 1094 1083 con fosfatasa alcalina (Jackson ImmunoResearch Laboratories, Lote: 112108) diluida 1:10,000 en PBS T20 se colocó en cada pozo; las placas se incubaron durante 60 min a 37 °C y se lavaron como se describió; se añadió P nitrofenilfosfato al 0.075 % en tampón Tris pH 9.5 yse dejó incubar durante 30 min a 37 °C. Las placas se leyeron a 405 nm en un lector de absorbancia de microplacas (BioRad, iMark™) y se registraron los valores de densidad óptica (DO). Se utilizaron como blancos dos pozos que contenían todos los componentes, excepto el suero. La absorbancia media de estos pozos blancos se restó de los valores de absorbancia de todos los demás pozos de la placa. También se calculó la media y la desviación estándar de las réplicas y los controles de suero positivos y negativos.

Para evaluar el límite de antigenicidad, cuatro sueros de control positivos y cuatro negativos se corrieron por duplicado contra cada antígeno a concentraciones de 2X (2.14 μg), 1X (1.07 μg), ½ X (0.535 μg) y ¼ X (0.268 μg). El resto del ensayo se llevó a cabo como se describe. Para verificar la antigenicidad contra muestras de campo, se probaron veinte (20) sueros problema desconocidos contra ambos lotes de antígenos a una concentración de 1X; todas las muestras se ejecutaron por duplicado. El punto de corte (PC) se calculó como se describe. Los resultados se expresan como el valor de la DO de la muestra menos el valor de la lectura del blanco. El índice de positividad (IP) para cada muestra de suero se calculó como el cociente de la absorbancia media dividido entre el valor del PC, donde ≥1= positivo; <1= negativo. Los resultados se sometieron a un análisis de varianza (ANOVA) aplicando la prueba t de Student utilizando Social Science Statistics disponible en https://www.socscistatistics.com/tests/anova/Default2.aspx. Para los propósitos de este reporte, se utilizó como error el porcentaje que representa el valor de la desviación estándar (DE) de la media de cada par de repeticiones, con el fin de verificar el desempeño del operador. Siempre que el error era ≥20, el resultado se descartaba yla muestra se repetía. Las medias de las muestras de campo se sometieron a un análisis de χ2 con las herramientas en línea VassarStats, (http://vassarstats.net), y la calculadora de evaluación de pruebas de diagnóstico (https://www.medcalc.org/calc/diagnostic_test.php).

Para verificar la antigenicidad, 12 sueros de control positivos y 10 negativos utilizados rutinariamente para realizar el ELISAi y utilizados oficialmente en el Laboratorio de Hemoparásitos del Centro Nacional de Servicios de Constatación en Salud Animal (CENAPA) se corrieron por duplicado contra cada uno, Ag-2012 y Ag-2018 a la misma concentración de proteína (a 1.07 μg/200 μl, 1X). La media, desviación estándar y el error se calcularon para cada conjunto de réplicas para determinar que el ensayo no tuviera errores.

El nuevo antígeno se sometió a tres ensayos para: a) verificar su antigenicidad en comparación con el Ag 2012, contra sueros control conocidos, b) definir el límite de antigenicidad y c) verificar su sensibilidad frente a muestras de suero de campo.

Utilizando el procedimiento descrito, se alcanzó un PEI máximo de 65.7 en la última cría en el día 7 con un VCA del 26 %. De este último animal se extrajeron catorce bolsas de sangre de 500 ml de sangre infectada. La sangre se procesó y el antígeno producido tuvo un rendimiento total de 144.26 mg de proteína en un volumen final de 210 ml, equivalente a 0.687 μg/μl de antígeno. El Ag 2012, que se utiliza rutinariamente en una dilución 1/200, se volvió a cuantificar ya que se utilizó como referencia; este lote tenía 0.494 μg/μl Para verificar la antigenicidad, 12 sueros de control positivos y 10 negativos se ejecutaron por duplicado contra cada uno, Ag 2012 y Ag 2018 a la misma concentración de proteína (1.07 μg/pocillo). La media, la desviación estándar y el error se calcularon para cada par para determinar que el ensayo no tuviera errores. El análisis de varianza y la prueba t de Student de los valores medios de cada suero no mostraron diferencias significativas (P≥0.5) con un valor F de 0.99826 entre las muestras de control positivas con cualquiera de los antígenos.

Figura 1: Valores de DO de sueros de control. Distribución de dispersión de 12 sueros de control positivos y 10 negativos probados contra Ag 2012 y Ag 2018

CONTROL positives 2012 positives 2018 negatives 2012 negatives 2018

A partir de esta primera comparación, el punto de corte calculado para los sueros negativos probados con Ag 2018 fue de 0.40, mientras que para los mismos sueros probados con Ag 2012 fue de 0.570. El índice medio de positividad para todos los sueros positivos probados con Ag 2018 fue de 3.44, mientras que para los mismos sueros probados con Ag 2012 fue de 2.73 (Figura 2).

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Todas las muestras de suero se diluyeron 1:100 y se probaron por duplicado. Los antígenos se utilizaron a 1.07 g/pocillo. 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 0 2 4 6 8 10 12 14

La comparación de los sueros negativos mostró que las lecturas de DO fueron ligeramente mayores cuando se probaron contra Ag-2012 (Figura 1); el análisis de la varianza de las medias negativas de DO mostró una diferencia significativa (P>0.01) entre los resultados para Ag 2018 vs Ag 2012 con un valor F de 33.54294.

DISTRIBUCIÓN DE SUEROS DE

Los valores del IP para todos los sueros positivos (Figura 2) se calcularon para su respectivo PC. Los índices de positividad fueron de 2.69 y 2.093 con Ag 2018 y Ag 2012, respectivamente. Si dividimos el IP medio (2.69) para Ag 2018 entre el IP de Ag 2012 (2.093), da un cociente de 1.28, este valor indica que el Ag 2018 es 1.28 veces mejor para discriminar sueros positivos que el Ag 2012.

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El valor medio del IP para todos los sueros positivos probados con Ag 2018 fue de 3.44 (línea punteada); el IP medio para los mismos sueros probados con Ag 2012 fue de 2.73 (línea discontinua).

Determinación del límite de antigenicidad. Los dos antígenos se probaron en cuatro concentraciones de proteínas contra cuatro sueros de control positivos y cuatro negativos como se describe. Como se observa, los sueros positivos y negativos mostraron distribuciones similares a concentraciones decrecientes contra Ag 2012 (panel superior) y Ag 2018 (panel inferior, Figura 3). El análisis de varianza dentro de cada antígeno y entre antígenos se realizó tomando como valor independiente la lectura de DO de cada réplica. No se observaron diferencias significativas al comparar los resultados entre antígenos o por concentración contra los sueros positivos; en el caso del Ag 2018, cuando se toman los valores de los sueros positivos, se observa que la prueba F no fue significativa, f= 0.56757 y un valor de P= 0.639377, en P>0.05. Asimismo, cuando los sueros positivos se prueban contra diferentes concentraciones de Ag 2012, tampoco se observa una diferencia significativa, f= 1.66871 y un valor de P= 0.187871, que no es significativo (P>0.05)

Figura 2: Distribución de dispersión del índice de positividad (IP). Valores de IP ≥1= positivo (línea roja); <1= negativo

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):1079 1094 1086 Figura 3: Límite de límite de antigenicidad

Se probaron cuatro sueros de control positivos y cuatro negativos contra concentraciones de antígeno (de izquierda a derecha) de 0.25 X, 0.5 X, 1.0 X y 2.0 X

Finalmente, con el fin de verificar la eficiencia de los antígenos en la discriminación de muestras de campo, se probaron 20 sueros de casos de campo contra ambos antígenos en paralelo a 1.07 μg de proteína por pocillo. Los sueros se corrieron por duplicado. Además, se corrieron tres sueros de control negativos y tres positivos en la misma placa. El punto de corte para cada antígeno fue de 0.446 y 0.354 para Ag-2012 y Ag-2018 respectivamente. Trece de veinte muestras fueron positivas y 7/20 negativas contra Ag 2012; en contraste con

Al aplicar el ANOVA a los valores de cada suero positivo para cada concentración entre antígenos, hubo diferencias significativas. Por ejemplo, cuando se compararon los resultados de los sueros a la concentración doble (2.14 μg/pocillo), se obtuvo un valor de F= 18.56523; el valor de P fue de 0.000342, que fue significativo para P>0.05.

El panel superior muestra la distribución de la relación de controles positivos y negativos entre las concentraciones utilizadas para Ag 2012, mientras que el panel inferior muestra la respectiva para Ag 2018.

Ambos antígenos se utilizaron a una proteína de 1.07 μg/pozo Ag 2012 Ag 2018 Sueros Media IP Media IP 1 0.514 1.15 0.365 1.03 2 0.449 1.01 0.386 1.09 3 0.466 1.05 0.386 1.09 4 1.123 2.52 1.167 3.30 5 0.350 0.79 0.269 0.76 6 0.397 0.89 0.310 0.87 7 0.491 1.10 0.356 1.00 8 0.464 1.04 0.328 0.93 9 0.967 2.17 0.937 2.65 10 0.462 1.04 0.335 0.95 11 0.353 0.79 0.279 0.79 12 0.509 1.14 0.435 1.23 13 0.424 0.95 0.376 1.06 14 0.368 0.83 0.316 0.89 15 0.414 0.93 0.319 0.90 16 0.466 1.04 0.431 1.22 17 0.999 2.24 0.973 2.75 18 0.691 1.55 0.583 1.65

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):1079 1094 1087 12/20 positivas y 8/20 negativas cuando se probaron contra Ag 2018. Adicionalmente, dos muestras positivas para Ag 2012 fueron negativas para Ag 2018; por otro lado, una muestra negativa para Ag 2012 fue positiva para Ag 2018, por lo tanto, no hubo una coincidencia del 100 % entre los dos antígenos (Cuadro 1). Sin embargo, cuando los resultados se analizaron mediante la prueba χ2, el valor del estadístico de la prueba exacta Fisher fue de 0.2049; por lo tanto, no hubouna diferencia significativa en P>0.05 entre los dos antígenos al discriminar positivos de negativos. Según la calculadora de evaluación de pruebas de diagnóstico (Cuadro 2), hubo 100.00 % de sensibilidad, 87.5 % de especificidad, un valor predictivo positivo de 92.31 % yun valor predictivo negativo de 100.00 % para las dos pruebas (Cuadro 2). Cuadro 1: Verificación de antigenicidad contra muestras de campo.

* Este resultado es significativo en P<0.01. El estadístico 2 con corrección de Yates es 5. El valor P es 0.025347. No significativo en P<0.01.

Cuadro 2: Evaluación de pruebas de diagnóstico de MedCalc. El estadístico 2 es 7.2. El valor P es 0.00729 Estadístico Valor(%) IC del 95 % Sensibilidad 100.00 73.54 a 100.00 % Especificidad 87.50 47.35 a 99.68 %

Razón de verosimilitud positiva 8 1.08 a 43.43 Razón de verosimilitud negativa 0 1.28 a 50.04

La anaplasmosis bovina es una enfermedad infecciosa que se presenta principalmente en regiones tropicales y subtropicales, es de importancia mundial y, en México, se distribuye por todo el territorio nacional(30,31), causando pérdidas considerables en el ganado(2). El

Valor predictivo negativo (*) 100.00 Precisión (*) 95.00 75.13 a 99.87 %

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):1079 1094 1088 19 0.497 1.12 13.0 0.444 1.26 20 0.370 0.83 0.306 0.86 Control negativo 0.427 0.334 0.385 0.299 0.400 0.404 0.291 0.308 Control positivo 1.114 1.051 1.125 1.023 1.132 1.124 1.123 1.066 Media de los negativos 0.404 0.308 DE 0.021 0.023 PC 0.446 0.354

Las muestras de suero se diluyeron 1/100 y se corrieron por duplicado. Las condiciones de prueba fueron las mismas que las utilizadas para el examen de rutina de muestras desconocidas. Las muestras en fondo amarillo son aquellas con un índice de positividad ≥1.

Prevalencia de la enfermedad (*) 60.00 36.05 a 80.88 % Valor predictivo positivo (*) 92.31 65.73 a 98.69 %

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):1079 1094 1089 diagnóstico serológico de esta enfermedad es una herramienta útil para las estrategias de profilaxis, tratamiento y control a nivel individual y de rebaño(4) . Se han adaptado varias técnicas para la detección de anticuerpos contra A. marginale, pero se prefieren los inmunoensayos debido a su escalabilidad, idoneidad para la automatización, objetividad y, a menudo, mayor sensibilidad y especificidad para la identificación de bovinos asintomáticos(3) Cuandosedesarrollóuna pruebaELISAindirectaparaeldiagnósticodeanaplasmosisbovina y se comparó con la prueba de fijación del complemento (PFC)(8,32), el ensayo mostró varias ventajas sobre la PFC, como la interpretación objetiva y la capacidad de usar suero contaminado con hemoglobina (no ideal pero muy común cuando se trabaja con muestras de campo). Además, el ELISAi se basa en la afinidad anticuerpo antígeno y no en la concentración de anticuerpos. Sin embargo, desde entonces se han realizado varias adaptaciones a la técnica. Como la presencia de A. marginale y A. centrale es común en otros países, se ha incorporado el uso de antígenos recombinantes en ELISAi para la detección de anticuerpos contra ambos agentes(5). La ausencia de A. centrale en México permite el uso continuo de ELISAi con antígenocrudoparaeldiagnósticoserológicoderutinade A. marginale.Además,losreportes de una tasa positiva para un ELISA basado en bacterias enteras que fue significativamente mayor que la tasa de seropositividad para un ELISA donde se utilizan antígenos recombinantes(16,33,34) llevaron a la hipótesis de que los antígenos nativos crudos permiten la detección de una gama más amplia de anticuerpos, ya que presentan más de un epítopo del Enpatógeno.elpresente trabajo, se produjo un lote de antígeno crudo de A. marginale a partir de la sangre de un novillo esplenectomizado infectado. La producción de antígenos crudos implica un gran esfuerzo en términos de horas hombre y costosos animales libres de enfermedades, además, requiere cirugías en los animales de experimentación y cuidados postoperatorios durante la recuperación. Sin embargo, a través de este procedimiento, fue posible alcanzar 65 % de eritrocitos infectados en el último bovino, del cual se exanguinaron aproximadamente 14 L de sangre. Después de un proceso laborioso de extracción y lavado, se obtuvieron 210 ml de antígeno con una concentración final de proteína de 144.26 mg, equivalente a 0.687 μg/μl. Esta concentración es mayor en comparación con las concentraciones de proteína recombinante(5) donde el rendimiento fue de 40 mg/L y60 mg/L de cultivo por cada proteína recombinante utilizada en ese trabajo. Esto apoya el uso de proteínas nativas crudas como el antígeno de recubrimiento para las pruebas ELISAi, ya que su rendimiento implica ahorros económicos y precios más asequibles para los productores. Para probar la antigenicidad del nuevo lote, se corrieron 12 sueros de control positivos y 10 negativos contra ambos antígenos. Las lecturas medias de DO de sueros positivos ejecutados

Rev Mex Cienc Pecu 2022;13(4):1079 1094 1090 contra Ag 2012 y Ag 2018 no fueron significativamente diferentes; en contraste, los valores de DO de los sueros negativos fueron más altos cuando se probaron contra Ag 2012 que con Ag 2018 (Figura 1). La media de todos los sueros negativos fue de 0.314 para Ag 2018, mientras que fue de 0.450 cuando se probó con Ag 2012. Cuando la media para los positivos se dividió entre la media de los negativos probados con Ag 2012, el cociente fue 2.93, mientras que ese valor fue de 3.79 para Ag 2018. Dividiendo 3.79 entre 2.93, se obtiene un valor de 1.28. Esto indica que el Ag 2018 es 1.28 veces mejor para discriminar positivos de Paranegativos.laprueba de límite de antigenicidad, los antígenos se ensayaron a una concentración de proteína de 2X, 1X, ½X y ¼X contra un lote de cuatro sueros de control positivos y cuatro negativos. Si bien hubo una disminución gradual en las lecturas de DO correspondientes a la concentración de antígenos, esta disminución no fue estadísticamente significativa, lo que indicaqueambosantígenosseestabanutilizandoenexceso. Lasvariacionesobservadasentre las concentraciones de Ag-2018 fueron mínimas, mientras que los valores de los mismos sueros a las mismas concentraciones de Ag-2012 fueron más heterogéneos incluso cuando no fueron significativamente diferentes. No sabemos si estas variaciones se deben al envejecimiento o a la presencia de residuos en el lote de antígenos, pero las lecturas con el nuevo lote fueron más consistentes.

En la tercera prueba, la eficiencia del nuevo antígeno se probó contra 20 sueros de campo. Hubo 13 y 12 positivos para Ag 2012 y Ag 2018 respectivamente. Si bien no hubo una coincidencia del 100 % (Cuadro 1), las muestras que no coincidieron fueron diferentes sólo por centésimas de unidad (IP), es decir, cuando fueron positivas para una y negativas para la otra, estaban justo por encima del IP y viceversa, cuando fueron negativas estaban justo por debajo del IP. Esto da una correlación del 80 % entre los antígenos. Sin embargo, el análisis estadísticomostróunasensibilidaddel 100%(una mejoranotablecon respecto ala reportada previamente para un antígeno similar)(32), una especificidad del 87.5 %, un valor predictivo positivo del 92.31 %, un valor predictivo negativo del 100 % y una precisión del 95 % (Cuadro 2). Estos resultados en términos de sensibilidad y especificidad son comparables a los ELISA desarrollados más recientemente(3,5,17).Por lo tanto, estos resultados muestran que ambos lotes de antígenos son igualmente confiables para ejecutar rutinariamente el ELISAi trabajo proporciona evidencia de la reproducibilidad en la producción de un lote de antígeno a otro, incluso muchos años después de haber sido preparado, siempre y cuando se siga el protocolo. La única diferencia en la preparación de estos dos lotes de antígenos fue el uso de tecnología más nueva para la disrupción de los eritrocitos infectados, es decir, un microfluidizador, un dispositivo que facilita el proceso en términos de disgregación de mayores volúmenes y aparentemente menos residuos en la preparación final. Estos dos lotes de antígeno ya están en uso en el Laboratorio del Departamento de Helmintos y

Elcasero.presente

“Establecimiento de cultivo in vitro de cepas mexicanas de Anaplasma marginale en células de garrapata” (INIFAP 13341734501). Se agradece todas las facilidades otorgadas por el SENASICA para la realización de este trabajo.

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Literatura citada:

Hemoparásitos del SENASICA para el diagnóstico de anaplasmosis bovina en ganado de productores mexicanos. Se concluye que el nuevo lote de antígeno (Ag 2018) es tan bueno como el lote viejo. Ambos lotes deben titularse para reducir la concentración con el fin de optimizar el uso de cada lote, lo que a su vez reducirá el costo de la prueba haciéndola más asequible para los productores. Los antígenosproducidos porunlaboratorio gubernamentaltienenunestándardealtacalidad y son confiables, ya que están regulados por agencias internacionales e internacionales. La necesidad de kits ELISA disponibles comercialmente se evita cuando se dispone de un ELISAi casero que reduce los costos y los períodos de importación, lo que hace que las pruebas sean más eficientes y rápidas. Agradecimientos Los resultados forman parte de las actividades de los proyectos fiscales “Conservación de germoplasma de la rickettsia Anaplasma marginale” (INIFAP 1162734713) y

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Efecto de la cobertura del suelo sobre el crecimiento y productividad del zacate buffel (Cenchrus ciliaris L.) en suelos degradados de zonas áridas Effect of soil cover on the growth and productivity of buffel grass (Cenchrus ciliaris L.) in degraded soils of arid zones Ernesto Herssaín Pedroza-Parga, Aurelio Pedroza-Sandoval, Miguel Agus�n Velásquez-Valle, Ignacio Sánchez-Cohen, RicardoTrejo-Calzada, José Alfredo Samaniego-Gaxiola………………………......... 866 Tipología de consumidores de miel con educación universitaria en México Typology of honey consumers with a university education in Mexico Fidel Ávila Ramos, Lizeth Paula Boyso Mancera, Mercedes Borja Bravo, Venancio Cuevas Reyes, Blanca Isabel Sánchez Toledano 879 Vertical and spatial price transmission in the Mexican and international cattle and beef market Transmisión vertical y espacial de precios en el mercado mexicano e internacional de ganado vacuno José Luis Jaramillo Villanueva…………………………………………… 894 Exploring bovine fecal bacterial microbiota in the Mapimi Biosphere Reserve, Northern Mexico Irene Pacheco-Torres Cristina García-De la Peña, César Alberto Meza-Herrera, Felipe Vaca-Paniagua, Clara Estela Díaz-Velásquez, Claudia Fabiola Méndez-Catalá, Luis Antonio Tarango- Arámbula, Luis Manuel Valenzuela-Núñez, Jesús Vásquez-Arroyo 910 Perfil fitoquímico, actividad antimicrobiana y antioxidante de extractos de Gnaphalium oxyphyllum y Euphorbia maculata nativas de Sonora, México Phytochemical profile, antimicrobial and antioxidant activity of extracts of Gnaphalium oxyphyllum and Euphorbia maculata native to Sonora, Mexico Priscilia Yazmín Heredia-Castro, Claudia Vanessa García-Baldenegro, Alejandro Santos-Espinosa, Iván de Jesús Tolano-Villaverde, Carmen Guadalupe Manzanarez-Quin, Ramón Dolores Valdez-Domínguez, Cris�na Ibarra-Zazueta, Reyna Fabiola Osuna-Chávez, Edgar Omar Rueda-Puente, Carlos Gabriel Hernández-Moreno, Susana Marlene Barrales-Heredia, Jesús Sosa-Castañeda 928

REVISIONES DE LITERATURA / REVIEWS La hipocalcemia en la vaca lechera. Revisión

OCTUBRE-DICIEMBRE-2022846-1094,pp.4,Núm.13Vol.Pecu.Cienc.Mex.Rev.Pags. Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 13 Núm. 4, pp. 846-1094, OCTUBRE-DICIEMBRE-2022 ARTÍCULOS / ARTICLES

CdeivistaReMexcanaienciasPecuarias Evaluation of morphological and yield traits in the populations of Vicia spp. Evaluación de rasgos morfológicos y de rendimiento en las poblaciones de Vicia spp. Hamideh Javadi, Parvin Salehi Shanjani, Leila Falah Hoseini, Masoumeh Ramazani Yeganeh.......……………………………………………………………………........………………... 846

Factores de riesgo asociados a la seroprevalencia de lentivirus en rebaños ovinos y caprinos del noreste de México Risk factors associated with lentivirus seroprevalence in sheep and goat herds from northeastern Mexico Rogelio Ledezma Torres, José C. Segura Correa, Jesús Francisco Chávez Sánchez, Alejandro José Rodríguez García, Sibilina Cedillo Rosales, Gustavo Moreno Degollado, Ramiro Avalos Ramírez……………………………………………….... 995 Caracterización de los sistemas de producción familiar ovina en la Mixteca Oaxaqueña, México Family sheep production systems in the Mixteca region of Oaxaca, Mexico Jorge Hernández Bau�sta, Héctor Maximino Rodríguez Magadán Teódulo Salinas Rios, Magaly Aquino Cleto, Araceli Mariscal Méndez……………………… 1009

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias CONTENIDOCONTENTS

Effect of weight and body condition score from pregnant cows on the carcass characteristics of their progeny: Meta-analysis Efecto del peso y la puntuación de la condición corporal de vacas gestantes en las características de la canal de su progenie: Meta análisis Sander Mar�nho Adams, John Lenon Klein, Diego Soares Machado, Dari Celes�no Alves Filho, Ivan Luiz Brondani, Luiz Angelo Damian Pizzu�…………………… 981

Hypocalcemia in the dairy cow. Review Carlos Fernando Arechiga-Flores, Zimri Cortés-Vidauri, Pedro Hernández-Briano, Renato Raúl Lozano-Domínguez, Marco Antonio López-Carlos, Ulises Macías-Cruz, Leonel Avendaño-Reyes…....... 1025 NOTAS DE INVESTIGACIÓN / TECHNICAL NOTES Comportamiento productivo y valor nutricional del pasto Pennisetum purpureum cv Cuba CT-115, a diferente edad de rebrote Productive performance and nutritional value of Pennisetum purpureum cv. Cuba CT-115 grass at different regrowth ages Gloria Esperanza de Dios-León, Jesús Alberto Ramos-Juárez, Francisco Izquierdo-Reyes, Ber�n Maurilio Joaquín-Torres, Francisco Meléndez-Nava……………………………….........………....……....……....……....... 1055 Evaluación bacteriana de queso artesanal Zacazonapan madurado bajo condiciones no controladas en dos épocas de producción Bacterial evaluation of Zacazonapan artisanal cheese matured under non-controlled conditions in two production periods Jair Jesús Sánchez-Valdés, Vianey Colín-Navarro, Felipe López-González, Francisca Avilés-Nova, Octavio Alonso Castelán-Ortega, Julieta Gertrudis Estrada Flores......……..………………..………...……....…. 1067 Antigen production and standardization of an in-house indirect ELISA for detection of antibodies against Anaplasma marginale Producción de antígenos y estandarización de un ELISA casero indirecto para la detección de anticuerpos contra Anaplasma marginale Elizabeth Salinas Estrella, María Guadalupe Ortega Hernández, Erika Flores Pérez, Na�vidad Montenegro Cris�no, Jesús Francisco Preciado de la Torre, Mayra Elizeth Cobaxin Cárdenas, Sergio D. Rodríguez…….........................………........………........………........………........………........………........………........………........………........………........………...............…………. 1079

Effects of acid whey on the fermentative chemical quality and aerobic stability of rehydrated corn grain silage Efectos del suero ácido sobre la calidad química fermentativa y la estabilidad aeróbica del ensilado de grano de maíz rehidratado Ediane Zanin, Egon Henrique Horst, Caio Abércio Da Silva, Valter Harry Bumbieris Junior.........… 943 Growth performance and carcass classification of pure Pelibuey and crossbred lambs raised under an intensive production system in a warm-humid climate Rendimiento productivo y clasificación de canales de corderos Pelibuey puros y cruzados criados bajo un sistema de producción intensivo en un clima cálido-húmedo Miriam Rosas-Rodríguez, Ricardo Serna-Lagunes, Josa�at Salinas-Ruiz, Julio Miguel Ayala- Rodríguez, Benjamín Alfredo Piña Cárdenas, Juan Salazar-Or�z 962