TIBURONES EN EL ECUADOR Casos de estudio by Telandweb S.A.

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO SHARKS IN ECUADOR: CASE STUDIES

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TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO SHARKS IN ECUADOR: CASE STUDIES

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JIMMY MARTÍNEZ - ORTÍZ Fundación Escuela de Pesca del Pacífico Oriental (EPESPO), Avenida Flavio Reyes, calle 34, Barrio Umiña. P.O.BOX 1305001, Manta - ECUADOR, América del Sur. [jmartinez@mardex.com.ec] [alopias1959@hotmail.com]

FELIPE GALVÁN - MAGAÑA Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR-IPN), Playa Palo de Santa Rita s/n, Apartado Postal 592, La Paz, Baja California Sur, C.P. 23096, MEXICO. [galvan.felipe@gmail.com]

Fundación Escuela de Pesca del Pacífico Oriental (EPESPO) Programa de Manejo de Recursos Costeros (PMRC)

© Fundación Escuela de Pesca del Pacífico Oriental (EPESPO) Programa de Manejo de Recursos Costeros (PMRC) Impreso en el ECUADOR / Printed in ECUADOR Editado por / Edited by: Jimmy Martínez - Ortíz & Felipe Galván - Magaña

Para citar un artículo del documento / To mention an article of the document: Autor (es) del artículo. 2007. Título del artículo. En: Martínez-Ortíz J & F Galván-Magaña (eds). Tiburones en el Ecuador: Casos de estudio / Sharks in Ecuador: Case studies. EPESPO - PMRC. Manta, Ecuador. xx-yy. Para citar el documento / To mention the document: Martínez - Ortíz J & F Galván - Magaña (eds). 2007. Tiburones en el Ecuador: Casos de estudio / Sharks in Ecuador: Case studies. EPESPO - PMRC. Manta, Ecuador. xx pp.

Diseño de portada y contraportada / Design of cover and back cover: Jimmy Martínez - Ortíz Foto de portada / Front cover picture: Tiburón aletón - Oceanic Whitetip Shark (Carcharhinus longimanus ). Manu San Félix, 2005. Fotos de contraportada / Back cover pictures: Principales especies de Tiburones pelágicos y demersales del Ecuador. Jimmy Martínez - Ortíz, 2003 - 2007.

Impresión / Printed: 1000 ejemplares. Distribución / Distribution: Fundación Escuela de Pesca del Pacífico Oriental (EPESPO) Av. Flavio Reyes y calle 34 Telfs: (593-5) 2613572 - 2627756 · P.O.Box 13-05-001 E-mail: direcciongeneral@epespo.edu.ec Manta - Manabí - Ecuador - América del Sur Pedidos / Orders: http://www.pescablanca.com/

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DEDICACIÓN / DEDICATION A la paciencia, perseverancia y pasión.

CONTENIDO / CONTENTS Prólogo / Foreword ............................................................................................................................................................ 7 Agradecimientos / Acknowledgements ............................................................................................................................. 8 Abundancia estacional de Tiburones desembarcados en Manta - Ecuador / Seasonal abundance of Sharks landings in Manta - Ecuador ........................................................................................... 9 Jimmy Martínez- Ortíz, Felipe Galván- Magaña, Maribel Carrera-Fernández, Darwin Mendoza-Intriago, Colombo Estupiñán-Montaño y Luis Cedeño-Figueroa Aspectos reproductivos del Tiburón rabón Alopias pelagicus (Nakamura, 1935) en Manta, Ecuador / Reproductive aspects of Pelagic Thresher Alopias pelagicus (Nakamura, 1935) in Manta, Ecuador ..........................28 Andrés F. Romero-Caicedo Hábitos tróficos de los Tiburones zorros: Alopias pelagicus Nakamura, 1935 y Alopias superciliosus (Lowe, 1839), en el Pacífico ecuatoriano / Trophic habits of the Thresher Sharks: Alopias pelagicus Nakamura, 1935 and Alopias superciliosus (Lowe, 1839), in the Ecuadorian Pacific ................................................... 35 Liliana Rendón-Macías, Fabián Pacheco-Treviño y Felipe Galván-Magaña Hábitos alimenticios del Tiburón mico Carcharhinus falciformis (Bibron, 1839) en el Pacífico ecuatoriano / Feeding habits of the Silky Shark Carcharhinus falciformis (Bibron, 1839) in the Ecuadorian Pacific ...................... 45 Luís Cedeño-Figueroa, Colombo Estupiñán-Montaño y Felipe Galván-Magaña Aspectos reproductivos de los Tiburones martillo Sphyrna lewini (Grifftith & Smith, 1834) y S. zygaena (Linnaeus, 1758) en aguas del Ecuador / Reproductive aspects of Scalloped Hammerhead Shark Sphyrna lewini (Grifftith & Smith, 1834) and Smooth Hammerhead Shark S. zygaena (Linnaeus, 1758) in Ecuadorian waters ............................................................................................................................................................ 51 Maribel Carrera - Fernández y Jimmy Martínez - Ortíz Hábitos alimenticios en juveniles de Sphyrna zygaena Linnaeus 1758 (Chondrichthyes: Sphyrnidae) en Santa Rosa de Salinas, Ecuador / Feeding habits of juvenile Sphyrna zygaena Linnaeus 1758 (Chondrichthyes: Sphyrnidae) in Santa Rosa of Salinas, Ecuador ................................................................................. 57 Nataly Bolaño-Martínez y Felipe Galván-Magaña Hábitos alimentarios del Tiburón martillo Sphyrna lewini (Griffith & Smith, 1834) en el Pacífico ecuatoriano / Feeding habits of the Hammerhead Shark Sphyrna lewini (Griffith & Smith, 1834) in the Ecuadorian Pacific .......... 66 Jesús David Castañeda-Suárez y Luís Alejandro Sandoval-Londoño Estudios bromatológico y de calidad de cuatro especies de Tiburones desembarcados en Manta, Ecuador / Bromatologic and quality study of four species of Sharks landed in Manta, Ecuador .................................................... 77 Luciano Delgado Sanz y Cristina De la Cadena

Espectro trófico del Tiburón Cazón de leche, Mustelus lunulatus (Jordan & Gilbert, 1882), en Manta - Ecuador / Trophic spectrum of the Sicklefin Smoothhound, Mustelus lunulatus (Jordan & Gilbert, 1882), in Manta - Ecuador ................................................................................................................................................................ 83 José Sebastián Méndez-Macias y Vanessa Maribel Velásquez-Chiquito Biología, pesquería y comercialización del Tiburón Come perro, Carcharhinus leucas (Müller & Henle, 1839) en aguas del Ecuador / Biology, fisheries and market of the Bull Shark, Carcharhinus leucas (Müller & Henle, 1839) in Ecuadorian waters ............................................................................................................... 90 Jimmy Martínez- Ortíz, Maribel Carrera-Fernández, Felipe Galván- Magaña, Colombo Estupiñán-Montaño y Luis Cedeño-Figueroa

PRÓLOGO / FOREWORD La Fundación Escuela de Pesca del Pacífico Oriental (EPESPO), se ha propuesto desde su creación, apoyar e impulsar proyectos de investigación pesquera que sirvan efectivamente al desarrollo sustentable de los diferentes sub-sectores de la pesca ecuatoriana, ya que sus principales actores están concientes sobre la necesidad de contar con la mejor información científica fidedigna, con la finalidad de tomar decisiones junto con la autoridad oficial sobre el ordenamiento de la actividad pesquera, acción que servirá para modelar económica y socialmente de una forma mas apropiada los negocios que genera esta cadena productiva y comercial. En esta ocasión la EPESPO viene apoyando el presente trabajo técnico realizado por el Biólogo Jimmy Martínez, referente al análisis de los desembarques realizados en la playa Tarqui en Manta para las diferentes especies de tiburones que son aprovechadas por la flota de pesca blanca de altura y costera. Los resultados de este documento buscan ofrecer resultados técnicamente obtenidos, que sirvan para la toma de decisiones de ordenamiento a las diferentes instancias del gobierno, que sean acordes a la realidad de la actividad y no por creencias de grupos que poco o nada conocen sobre la temática de los tiburones. La pesquería de los tiburones a nivel mundial han producido intensos debates sobre sus efectos en las poblaciones y en los diferentes ecosistemas, hecho que mantiene diversas actividades en busca de su protección total o al uso sustentable, dependiendo de la capacidad biológica de las diferentes especies a los efectos de una determinada pesquería, así como de su relevancia ecológica en los diferentes hábitat donde comúnmente se desarrolla. En nuestro país los escasos trabajos realizados sobre el tema en referencia, han ocasionado que se tomen medidas de ordenamiento que no logren ningún efecto positivo en la conservación apropiada de las diferentes especies, agregando que se ha perjudicado a una gran cantidad de pescadores que siempre han obtenido de las capturas de los tiburones un ingreso adicional a su economía de escasos recursos. Por este motivo, la EPESPO cree conveniente comenzar a impulsar acciones de investigación sobre estos recursos para lograr decisiones lo mas cercana posible a promover la sustentabilidad de la actividad en cuestión, es importante recordar que jamás existirá una pesquería sustentable si no se logra dimensionar los factores sociales y económicos para ajustarlo a impulsar una justa calidad de vida para las actuales y futuras generaciones. Es importante relevar el esfuerzo y la dedicación de su autor al desarrollo de todo un trabajo que ha requerido en algunos momentos de sacrificios personales y profesionales a favor de la ciencia pesquera ecuatoriana, y que afortunadamente para nuestra institución contamos con su apoyo. Así mismo, es vital destacar el apoyo que el Presidente y los Directores de EPESPO por respaldar este trabajo, que sin lugar dudas contribuirán para que se mejore los niveles de los debates sobre la actividad para aprovechamiento de los tiburones en el Ecuador. Ing. Guillermo Morán Velásquez Director General EPESPO

AGRADECIMIENTO DE LOS EDITORES TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO / SHARKS IN ECUADOR: CASE STUDIES, ha sido posible gracias a los siguientes grupos de personas e instituciones: A todos los comerciantes, pescadores y evisceradores de la playa de Tarqui de San Pablo de Manta por habernos permitido trabajar durante todos estos años. Al primer equipo de campo del grupo Tiburón: Liliana del Rocío Rendón; Vanessa Maribel Velásquez; José Sebastian Mendez Macías; Edward Fabián Pacheco Triviño; Luis Cedeño Figueroa; Colombo Estupiñán Montaño; Nataly Bolaño Martínez; Andrés Romero Caicedo; Luciano Delgado Sanz y Cristina De la Cadena, que ayudaron desinteresadamente en parte de la toma de información mientras preparaban sus tesis de grado y cuyos trabajos científicos se ven reflejados en este libro. A los compañeros Alvaro Baigorrí Santacruz; Carlos Polo Silva; David Castañeda Suárez y Alejandro Sandoval Londoño. Al segundo equipo de campo del grupo Tiburón: Mariuxy García Domínguez; Adriana Cevallos García; Darwin Mendoza Intriago; Juan Pablo Paredes Vera y Edward Ávila Zambrano. Al Instituto Politécnico Nacional (COFAA, EDI) de México por apoyar al Dr. Felipe Galván-Magaña en los traslados para la asesoría en el Ecuador. A la Fundación Escuela de Pesca del Pacífico Oriental (EPESPO) y su Directorio, representados por los señores Juan Benincasa Azúa e Ing. Guillermo Morán Velázquez quienes apoyan permanentemente las labores de investigación dentro del sector pesquero. Al Programa de Manejo de Recursos Costeros (PMRC) de la Presidencia de la República del Ecuador, representados por el M.Sc. Víctor Osorio Cevallos y M.Sc. Eduardo Molina Bravo, por el apoyo económico brindado para la publicación del presente libro. Especial agradecimiento a la M.Sc. Maribel Carrera Fernández del Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR - IPN) de La Paz, Baja California Sur - México, por su permanente asesoría y paciencia. Al Ph.D. Segundo Coello Cisneros por la revisión y sugerencias de algunos de los manuscritos y por la traducción al inglés de los resúmenes y a la Blga. Marjorie Cobeña P. por la digitalización y armado de la base de datos.

ABUNDANCIA ESTACIONAL DE TIBURONES DESEMBARCADOS EN MANTA - ECUADOR SEASONAL ABUNDANCE OF SHARKS LANDINGS IN MANTA - ECUADOR Jimmy Martínez- Ortíz 1 , Felipe Galván- Magaña 2 , Maribel Carrera-Fernández 2, Darwin Mendoza-Intriago 3 , Colombo Estupiñán-Montaño 3 y Luis Cedeño-Figueroa 3 ¹ Fundación Escuela de Pesca del Pacífico Oriental (EPESPO), Avenida Flavio Reyes, calle 34, Barrio Umiña. P.O.BOX 1305001, Manta - ECUADOR, América del Sur. [jmartinez@mardex.com.ec] ² Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR-IPN), Playa Palo de Santa Rita s/n, Apartado Postal 592, La Paz, Baja California Sur, C.P. 23096, MEXICO. [galvan.felipe@gmail.com] [mcarrera@ipn.mx] ³ Universidad Laica “Eloy Alfaro” de Manabí (ULEAM). Facultad Ciencias del Mar. Ciudadela Universitaria Vía San Mateo. POBOX 27-32. Manta - ECUADOR, América del Sur. [goliathcem@gmail.com] [luis_cefi@hotmail.com]

Resumen.Se analiza la composición específica, diversidad mensual y período del desembarque de las diferentes especies de tiburón, descargado en la zona de Manta, Ecuador. Durante septiembre 2003 - diciembre 2006. Se analizaron 150321 ejemplares de tiburones, correspondiendo a siete ordenes, 12 familias y 34 especies. Las especies pelágicas: Tiburón rabón “bueno” (Alopias pelagicus) aportó 36% de abundancia; Tiburón aguado (Prionace glauca) 24%; Tiburón mico (Carcharhinus falciformis) 15%; Tiburón martillo o Cachuda blanca (Sphyrna zygaena) 11%; Tiburón martillo o Cachuda roja (Sphyrna lewini) 5%; Tiburón rabón “amargo” ( Alopias superciliosus) 3%; y Tiburón tinto (Isurus oxyrinchus) 1%, representaron el 95% del desembarque total. Dentro de las especies demersales destacan el Tiburón mamona o Cazón de leche (Mustelus lunulatus) 2% y el Tiburón angelote (Squatina californica) 1%. Adicionalmente se analiza la distribución del número de tiburones desembarcados por día/ mes/ especie, así como sus fluctuaciones, distribución de frecuencia de tallas por sexo y especie, proporción de sexos de las principales especies y sugerencias sobre monitoreo y manejo o conservación de los tiburones.

Abstract.This document analyse the specific composition, and monthly diversity of shark landings in Manta, Ecuador between September 2003 and December 2006. A total of 150 321 individuals were analysed, belonging to seven orders, 12 families and 34 species. Pelagic species represented 95% of the total landings: Pelagic thresher (Alopias pelagicus) 36%; Blue shark ( Prionace glauca) 24%; Silky shark (Carcharhinus falciformis) 15%; Smooth hammerhead (Sphyrna zygaena) 11%; Scalloped hammerhead (Sphyrna lewini) 5%; Bigeye thresher (Alopias superciliosus) 3%; and Shortfin mako (Isurus oxyrinchus) 1%. The demersal species Sicklefin smoothhound (Mustelus lunulatus) 2% and the Pacific angelshark (Squatina californica) 1% were the most common. The distribution of sharks landed is analyzed per day, month, and species, as well as fluctuations, distribution of frequency of sizes by sex and species; the sex ratio of the main species and recommendations on monitoring, management and conservation of sharks. Keywords: Shark, distribution, pelagic, demersal.

Palabras claves: Tiburón, distribución, pelágico, demersal.

Introducción El Instituto Nacional de Pesca (INP) dentro de sus informes técnicos sobre los desembarques de la pesca artesanal ecuatoriana (e.g., López & Velasco 2003; Peralta 2003a; Peralta 2003b; Revelo & Peralta 2003) determina para el período 2000 - 2003 que entre el 46.5% (2002) y el 76.2% (2001) del recurso tiburón es desembarcado en el puerto pesquero de la ciudad de San Pablo de Manta en Ecuador. Este puerto es considerado como el principal lugar de desembarque de pesca a lo largo de la costa continental, donde se pueden observar descargas de productos marinos provenientes de varias flotas pesqueras como la atunera, sardinera, camaronera, pesca blanca y anguilera (industrial y artesanal) y también sirve de fondeadero de embarcaciones provenientes de sitios aledaños como Jaramijó, San Mateo y Santa Marianita (Fig. 1).

Figura 1 Sitio de estudio (Playa de Tarqui) ubicada entre la Latitud: 0º56’59.25'’ S y la Longitud: 80º42’33.14'’ W, en el cantón San Pablo de Manta provincia de Manabí - Ecuador. Fuente: Google Earth 2007

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

Los tiburones a lo largo de los diferentes países ribereños en el mundo de acuerdo a su idiosincrasia pueden ser reconocidos como un recurso socialmente importante ya sea por el nivel pesquero - económico, cultural, ecológico y turístico. Coello (2005) señala que en el caso ecuatoriano, la perspectiva más antigua y arraigada es la de recurso pesquero. Por otro lado desde hace algunos años, también se tenia conocimiento de la disminución de ciertas poblaciones de tiburones ya sea por sobrepesca, mortalidad natural o más grave aún por prácticas de aleteo (el cercenamiento y la retención de las aletas del tiburón y el descarte del resto del cuerpo al mar), esto ha traído consigo la reacción de la comunidad internacional en forma inmediata, tal como lo reseñan Coello (2005) y Fowler (2005) con respecto a las resoluciones adoptadas en la 23rd Sesión de las Naciones Unidas FAO Comité sobre Pesquerías (COFI) en 1999, donde se pide a los Estados miembros realizar un reporte sobre la valoración del Tiburón y con esta información poder implementar y desarrollar Planes de Acción Nacional o Planes Tiburón; también la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestre (CITES) adoptó la Resolución Conf.12.6 “Conservación y Gestión de los Tiburones”.

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ambos lugares se desembarcan tiburones, principalmente de la flota artesanal e industrial palangrera y también de la flota cerquera atunera industrial. Descripción de la pesquería La flota artesanal - industrial palangrera, basa su esfuerzo en varias especies de peces pelágicos mayores a lo largo del año, donde se establecen dos temporadas bien definidas: la temporada del “dorado o doradera” donde la flota busca el recurso Dorado (Coryphaena hippurus) de diciembre a marzo; y la temporada del Atún ojo grande (Thunnus obesus), Atún aleta amarilla (T. albacares), los Picudos (familia Istiophoridae) y el Pez espada (Xiphias gladius) de abril a noviembre. El área de pesca de la flota de barcos nodrizas y sus embarcaciones menores se encuentra entre las Latitudes 04º 00' N y 12º 00' S y hasta la Longitud 092º 00' W (Fig.2).

Dado lo importante en desarrollar iniciativas de planes de conservación y manejo de las pesquerías del tiburón como recurso objetivo y no objetivo, en Ecuador ya se tiene un Plan de Acción Nacional para Conservación y el Manejo de Tiburones de Ecuador (PAT - Ec) (MICIP, 2006). Sin embargo, no se tiene una base confiable de información estadística de capturas de tiburón en Ecuador, no existe información específica de tiburones, no se cuenta con personal especializado en tiburones y también la falta de alianzas estratégicas entre el sector oficial pesquero y las Universidades, Colegios de Profesionales y Escuelas de Pesca afines a la temática de los recursos pesqueros. Esta problemática sucede en muchos países, incluyendo Ecuador, por lo que se hace necesario generar información específica que permita recomendar una adecuada conservación y manejo de los tiburones. Los resultados del presente documento describen los desembarques de tiburones para el período 2003 - 2006 y se analiza la variación estacional de las principales especies en la playa de Tarqui (Manabí-Ecuador) como parte de los proyectos de la Fundación Escuela de Pesca del Pacífico Oriental (EPESPO) dentro del proyecto denominado “Monitoreo del Recurso Tiburón”.

Material y métodos Área de muestreo Existen dos sitios ubicados en la ciudad de San Pablo de Manta ( provincia de Manabí - Ecuador ) donde se desembarca la pesca: el muelle de Autoridad Portuaria y en la playa de Tarqui, este último sitio, fue seleccionado para el presente estudio por presentar mejores facilidades. En

Figura 2 Vista del área de pesca de la flota de barcos nodrizas y sus embarcaciones menores, se encuentra entre las Latitudes 04º 00' N y 12º 00' S y hasta la Longitud 092º 00' W. Fuente: Google Earth 2007

Martínez (1999), describe las pesquerías en el Ecuador y su relación con los tiburones, los cuales forman parte de los desembarques durante todo el año. Trabajo de campo El trabajo básico de monitoreo consistió en registros diarios del desembarque total de tiburones por especie (identificación) y por sexo (enteros con vísceras y con aletas; enteros sin vísceras y con aletas; cuerpos sin cabeza y sin vísceras y con aletas) durante el período 2003 (sep) 2006. Para efecto de identificación taxonómica y comparación de las diferentes especies de tiburón, se utilizaron varios trabajos de investigación y guías de campo (e.g., Compagno et al. 1995; Castro 2000; Compagno et al. 2005). También se obtuvieron ejemplares enteros y vistas fotográficas de todas las especies identificadas.

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ABUNDANCIA ESTACIONAL DE TIBURONES, MANTA - ECUADOR

Para el registro diario de información biológico-pesquera realizada a nivel de especie, se utilizó un formulario descrito en el Anexo 1, donde se obtuvieron los siguientes parámetros: fecha del desembarque, especie, sexo longitud total (LT en los tiburones es desde el hocico hasta la punta del lóbulo dorsal de la aleta caudal), longitud precaudal, porcentaje de repleción gástrica de acuerdo a Stillwell &

Kohler (1982), longitud y rotación del gonopterigio, calcificación del gonopterigio, rifiodón (abierto o cerrado), semen (presencia o ausencia), marcas de cortejo (presencia de heridas causadas con los dientes durante la actividad de cortejo en los flancos o en las aletas), abertura de la cloaca (si el himen está roto o no), número de embriones, longitud y peso individual de embriones, tipo de arte de pesca.

Resultados

los desembarques de las diferentes especies de tiburón durante el período 2003 (sep) - 2006, donde los tiburones más representativos fueron: Tiburón rabón “bueno” (Alopias pelagicus), Tiburón aguado (Prionace glauca) y Tiburón mico (Carcharhinus falciformis), representado 75% de la captura.

Especies registradas En la Tabla 1, se enlistan las especies de tiburones pelágicos y demersales registrados durante el período 2003 (sep) 2006 en Manta - Ecuador, correspondiendo a siete ordenes, 12 familias y 34 especies. Variación anual y mensual del número de especies de tiburones descargados Durante 2003 (septiembre-diciembre), se registraron tres ordenes, siete familias y 16 especies, el número de especies fluctuó entre 14 y 15 especies por mes. En el 2004 se registraron seis ordenes, 10 familias y 29 especies, el número de especies fue entre 14 y 20 especies de tiburón por mes; mientras que en 2005 se registraron cuatro ordenes, nueve familias y 27 especies, el número de especies presentes fue entre 14 y 20 especies de tiburón por mes. En 2006 se registraron cinco ordenes, nueve familias y 26 especies, cuyo número de especies se mantuvo entre 15 y 19 especies de tiburón por mes. Composición específica general En la Fig. 3, se indican las fluctuaciones porcentuales de

Figura 3 Estructura de la composición específica del desembarque general de Tiburones en la playa de Tarqui del cantón San Pablo de Manta (prov. De Manabí) durante el período septiembre 2003 - diciembre 2006

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

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ABUNDANCIA ESTACIONAL DE TIBURONES, MANTA - ECUADOR

Composición específica por período Período 2003 (septiembre - diciembre) En la Fig. 4, se indican las fluctuaciones porcentuales de los desembarques de las diferentes especies de tiburón desde septiembre hasta diciembre 2003, donde se observa que durante septiembre y diciembre fueron los mayores desembarques de las especies, excepto para Mustelus henlei, el cual fue más importante durante noviembre y diciembre de 2003.

Figura 6 Estructura de la composición específica del desembarque de Tiburones en la playa de Tarqui del cantón San Pablo de Manta (prov. de Manabí) durante el período enero - diciembre del 2005

Período 2006 (enero - diciembre) En la Fig. 7, se muestran los valores porcentuales de las descargas, la cuales fueron similares a las de 2004, manteniendo valores muy similares durante todos los meses. Figura 4 Estructura de la composición específica del desembarque de Tiburones en la playa de Tarqui del cantón San Pablo de Manta (prov. de Manabí) durante septiembre, octubre, noviembre y diciembre del 2003

Período 2004 (enero - diciembre) En la Fig. 5, se observa que durante todo el año se encuentran fluctuando la abundancia de todas las especies registradas, manteniendo valores muy similares.

Figura 7 Estructura de la composición específica del desembarque de Tiburones en la playa de Tarqui del cantón San Pablo de Manta (prov. de Manabí) durante el período enero - diciembre del 2006

Figura 5 Estructura de la composición específica del desembarque de Tiburones en la playa de Tarqui del cantón San Pablo de Manta (prov. de Manabí) durante el período de enero - diciembre del 2004

Período 2005 (enero - diciembre) En la Fig. 6, se observa un cambio comparado con 2004, en el cual la mayor descarga fue durante enero-marzo y durante diciembre de 2005. El resto de los meses la descarga fue continua y en valores porcentuales similares.

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

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Distribución del número de tiburones desembarcados por año, por día/mes y frecuencia de tallas. Tiburones Pelágicos

Tiburón rabón “bueno” (Alopias pelagicus)

El Tiburón rabón “bueno” (A. pelagicus) es la especie más importante dentro de los desembarques. Durante el período de investigación el número de especímenes por año fue 2003 sepdic (5058); 2004 (12086); 2005 (19034) y 2006 (16198) (Fig. 8).

especímenes (Fig. 10). En los machos el intervalo fluctuó entre 50 y 210 cm LP. La distribución de tallas fue unimodal, siendo más abundantes los especímenes que medían entre 90 y 179 cm LP; se midieron un total de 1159 especímenes (Fig. 10).

El desembarque por día/mes muestra una clara tendencia estacional, que fluctúa entre la temporada de pesca del recurso Dorado (C. hippurus), y la temporada de pesca del recurso Atún ojo grande (T. obesus), Atún aleta amarilla (T. albacares), Picudos de la familia Istiophoridae, y el Pez espada (X. gladius) (Fig. 9). En enero 2006 fue el mes del más bajo desembarque, se registraron valores de 1 a 116 especímenes por día. En junio 2005, fue el mes del mayor desembarque, se registraron valores de 11 a 503 especímenes por día (Fig. 9). Para las hembras el intervalo de longitud precaudal (LP) fluctuó entre 48 y 284 cm. La distribución de tallas fue unimodal, siendo más abundantes los especímenes que medían entre 80 y 179 cm LP; se midieron un total de 2526

Figura 9 Fluctuación del desembarque por día / mes del Tiburón rabón “bueno” (Alopias pelagicus) durante el período 2003 (sep) - 2006 700

600

500

n t = 52376

Número de especímenes

Número de especímenes / mes (miles)

16198

HEMBRAS

MACHOS

n = 2526 Talla mín : 48 ; max : 284

n = 1159 Talla mín : 50 ; máx : 210

400

300

19034

200

12086

100

5058

0 e

j 2003

2004

jl 2005

2006

0 40

100 110 120 130 140 150 160 170 180 190 200 210 220 230 240 250 260 270 280 Longitud precaudal (cm) hembras

Figura 8 Fluctuación del desembarque por mes / año del Tiburón rabón “bueno” (Alopias pelagicus) durante el período 2003 (sep) - 2006

machos

Figura 10 Distribución de frecuencia de tallas para hembras y machos de Tiburón rabón “bueno” (Alopias pelagicus) durante el período 2003 (sep) - 2006

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ABUNDANCIA ESTACIONAL DE TIBURONES, MANTA - ECUADOR

Tiburón aguado (Prionace glauca)

El Tiburón aguado (P. glauca) es la especie que ocupa el segundo lugar en importancia dentro de los desembarques. El número de especímenes por año fue 2003 sep-dic (2858); 2004 (8763); 2005 (9870) y 2006 (14451) (Fig. 11). El desembarque por día por mes muestra una clara tendencia estacional. En septiembre 2003, mes del más bajo desembarque, se registraron valores 1 a 56 especímenes. En diciembre 2006, fue el mes con mayor desembarque de esta especie de tiburón. Se registraron valores mínimos y máximos de desembarque por día entre 2 y 303 especímenes (Fig. 12). Para las hembras el intervalo de longitud total (LT) fluctuó entre 131 y 299 cm. La distribución de tallas fue unimodal, siendo más abundantes los especímenes que medían entre 160 y 249 cm LT; se midieron un total de 1642 especímenes (Fig.13). En los machos el intervalo fluctuó entre 135 y 330 cm LT. La distribución de tallas fue unimodal, siendo más abundantes los especímenes que medían entre 180 y 279 cm LT; se midieron un total de 1094 especímenes (Fig. 13).

Figura 11 Fluctuación del desembarque por mes/año del Tiburón aguado (Prionace glauca) durante el período 2003 (sep) - 2006

Figura 12 Fluctuación del desembarque por día / mes del Tiburón aguado (Prionace glauca) durante el período 2003 (sep) - 2006

Figura 13 Distribución de frecuencia de tallas para hembras y machos de Tiburón aguado (Prionace glauca) durante el período 2003 (sep) - 2006

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

EPESPO-PMRC, 2007

Tiburón mico (Carcharhinus falciformis)

Es la especie de tiburón que ocupa el tercer lugar en importancia dentro de los desembarques. Durante el período de investigación el número de especímenes por año fue 2003 sep-dic (3665); 2004 (4490); 2005 (7226) y 2006 (6710) (Fig. 14). Este tiburón no muestra una tendencia estacional en los desembarques por día por mes. En marzo 2005, mes del más bajo desembarque se registraron valores entre 1 y 36 especímenes. En diciembre 2003, se registraron valores mayores entre 2 y 798 especímenes (Fig. 15). Para las hembras del tiburón mico, el intervalo de longitud total (LT) fluctuó entre 61 y 309 cm. La distribución de tallas fue polimodal, siendo más abundantes los especímenes que medían entre 80 y 229 cm LT. Se midieron un total de 1439 especímenes (Fig.16). En los machos el intervalo fue entre 63 y 288 cm LT. La distribución de tallas también fue polimodal, siendo más abundantes los especímenes que medían entre 90 y 219 cm LT. Se midieron un total de 1367 machos de esta especie (Fig.16).

Figura 14 Fluctuación del desembarque por mes/año del Tiburón mico (Carcharhinus falciformis) durante el período 2003 (sep) - 2006

Figura 15 Fluctuación del desembarque por día / mes del Tiburón mico (Carcharhinus falciformis) durante el período 2003 (sep) - 2006

Figura 16 Distribución de frecuencia de tallas para hembras y machos de Tiburón mico (Carcharhinus falciformis) durante el período 2003 (sep) - 2006

MARTINEZ - ORTIZ et al.

ABUNDANCIA ESTACIONAL DE TIBURONES, MANTA - ECUADOR

Tiburón martillo o Cachuda blanca (Sphyrna zygaena )

El Tiburón martillo o Cachuda blanca (S. zygaena) es la especie que ocupa el cuarto lugar dentro de los desembarques. El número de especímenes por año fue 2003 sep-dic (919); 2004 (3591); 2005 (4218) y 2006 (8975) (Fig. 17). El desembarque por día por mes de esta especie, no muestra una tendencia estacional regular; sin embargo se pueden observar picos de abundancia relativa entre los períodos mayo - julio (2004), abril - junio (2005) y mayo - julio (2006). En diciembre 2004, mes del más bajo desembarque, se registraron valores entre 1 y 23 especímenes. En junio 2006, mes del más alto desembarque, se registraron valores de 3 y 763 especímenes (Fig. 18). Para las hembras de esta especie de tiburón, el intervalo de longitud total (LT) estuvo entre 77 y 303 cm. La distribución de tallas fue unimodal, siendo más abundantes los especímenes que medían entre 110 y 149 cm LT; se midieron un total de 1031 especímenes (Fig.19). En los machos del tiburón martillo, el intervalo fue entre 54 y 296 cm LT. La distribución de tallas fue unimodal, siendo más abundantes los especímenes que medían entre 90 y 149 cm LT; se midieron 1129 tiburones martillo machos (Fig.19).

Figura 18 Fluctuación del desembarque por día / mes del Tiburón martillo o Cachuda blanca (Sphyrna zygaena) durante el período 2003 (sep) - 2006

200 180 160

Número de especímenes

140

HEMBRAS

MACHOS

n= 1031 Talla mín : 77 ; máx : 303

n= 1129 Talla mín : 54 ; máx : 296

120 100 80 60 40 20 0 50

90 100 110 120 130 140 150 160 170 180 190 200 210 220 230 240 250 260 270 280 290 300 Longitud total (cm) hembras

Figura 17 Fluctuación del desembarque por mes/año del Tiburón martillo o Cachuda blanca (Sphyrna zygaena) durante el período 2003 (sep) - 2006

machos

Figura 19 Distribución de frecuencia de tallas para hembras y machos de Tiburón martillo o Cachuda blanca (Sphyrna zygaena) durante el período 2003 (sep) - 2006

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

EPESPO-PMRC, 2007

Tiburón martillo o Cachuda roja (Sphyrna lewini )

El Tiburón martillo o Cachuda roja (S. lewini ) es la especie que ocupa el quinto lugar dentro de los desembarques. Durante el período de investigación el número de especímenes por año fue 2003 sep-dic (423); 2004 (3989); 2005 (2359) y 2006 (2030) (Fig. 20).

medidas fluctuó entre 65 y 282 cm (LT). La distribución de tallas fue unimodal, siendo más abundantes los especímenes que medían entre 140 y 209 cm LT; se midieron un total de 683 especímenes (Fig.22).

En el desembarque por día por mes de esta especie se puede notar cierta tendencia de mayor abundancia relativa en el primer semestre de cada año. En noviembre 2005, fue el mes del más bajo desembarque, se registraron valores por día entre 1 y 4 especímenes. En marzo 2004, fue el mes con mayor desembarque de esta especie de tiburón, se registraron valores entre 2 y 236 especímenes (Fig. 21). Para las hembras el intervalo de longitud total (LT) fluctuó entre 46 y 302 cm. La distribución de tallas fue unimodal, siendo más abundantes los especímenes que medían entre 130 y 209 cm LT; se midieron un total de 1059 especímenes (Fig.22). En los machos de este tiburón martillo, el intervalo Figura 21 Fluctuación del desembarque por día / mes del Tiburón martillo o Cachuda roja (Sphyrna lewini) durante el período 2003 (sep) - 2006

Figura 20 Fluctuación del desembarque por mes/año del Tiburón martillo o Cachuda roja (Sphyrna lewini) durante el período 2003 (sep) - 2006

Figura 22 Distribución de frecuencia de tallas para hembras y machos de Tiburón martillo o Cachuda roja (Sphyrna lewini) durante el período 2003 (sep) - 2006

MARTINEZ - ORTIZ et al.

ABUNDANCIA ESTACIONAL DE TIBURONES, MANTA - ECUADOR

Tiburón rabón “amargo” (Alopias superciliosus)

El Tiburón rabón “amargo” (A. superciliosus) es la especie que ocupa el sexto lugar dentro de los desembarques. El número de especímenes por año fue 2003 sep-dic (637); 2004 (1758); 2005 (1015) y 2006 (1085) (Fig. 23). En el desembarque por día mes no mostró una tendencia estacional. En agosto 2005, mes del más bajo desembarque, se registraron valores de 1 y 10 especímenes. En marzo 2004, se registraron valores entre 2 y 37 especimenes (Fig. 24). Para las hembras el intervalo de longitud precaudal (LP) fluctuó entre 85 y 205 cm. La distribución de tallas fue unimodal, siendo más abundantes los especímenes que medían entre 120 y 199 cm LP; se midieron un total de 393 especímenes (Fig.25). Para los machos el intervalo fluctuó entre 76 y 186 cm LP. La distribución de tallas fue unimodal, siendo más abundantes los especímenes que medían entre 110 y 189 cm LP; se midieron un total de 397 especímenes (Fig.25).

Figura 23 Fluctuación del desembarque por mes/año del Tiburón rabón “amargo” (Alopias superciliosus) durante el período 2003 (sep) - 2006

Figura 24 Fluctuación del desembarque por día / mes del Tiburón rabón “amargo” (Alopias superciliosus) durante el período 2003 (sep) - 2006

Figura 25 Distribución de frecuencia de tallas para hembras y machos de Tiburón rabón “amargo” (Alopias superciliosus) durante el período 2003 (sep) - 2006

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

EPESPO-PMRC, 2007

Tiburón tinto (Isurus oxyrinchus )

El Tiburón tinto (I. oxyrinchus) es la especie que ocupa el séptimo lugar dentro de los desembarques. Durante el período de investigación el número de especímenes por año fue 2003 sep-dic (119); 2004 (581); 2005 (626) y 2006 (866) (Fig. 26). Esta especie no muestra una tendencia estacional. En abril 2004, se registraron valores de 1 y 3 especímenes. En abril 2006, mes del más alto desembarque, se registraron valores por día de 1 y 21 especímenes (Fig. 27). Para las hembras el intervalo de longitud total (LT) fluctuó entre 101 y 353 cm. La distribución de tallas fue unimodal, siendo más abundantes los especímenes que medían entre 140 y 199 cm LT; se midieron un total de 178 especímenes (Fig. 28). Para los machos el intervalo fluctuó entre 85 y 290 cm LT. La distribución de tallas fue unimodal, siendo más abundantes los especímenes que medían entre 120 y 209 cm LT; se midieron un total de 175 especímenes (Fig. 28).

Figura 27 Fluctuación del desembarque por día / mes del Tiburón tinto (Isurus oxyrinchus) durante el período 2003 (sep) - 2006

250

Número de especímenes / mes

200

n t = 2192 866

150

626

100

581 119 0 e

2003

2004

2005

2006

Figura 26 Fluctuación del desembarque por mes/año del Tiburón tinto (Isurus oxyrinchus) durante el período 2003 (sep) - 2006

Figura 28 Distribución de frecuencia de tallas para hembras y machos de Tiburón tinto (Isurus oxyrinchus) durante el período 2003 (sep) - 2006

MARTINEZ - ORTIZ et al.

ABUNDANCIA ESTACIONAL DE TIBURONES, MANTA - ECUADOR

Tiburones Demersales

Tiburón mamona (Mustelus lunulatus)

El Tiburón mamona o Cazón de leche (M. lunulatus) es la especie más importante dentro de los desembarques de tiburones demersales. El número de especímenes por año fue 2003 sep-dic (435); 2004 (854); 2005 (800) y 2006 (1386) (Fig. 29). El desembarque por día por mes no muestra una tendencia estacional. En diciembre 2004, mes del más bajo desembarque, se registraron valores por día de 2 y 3 especímenes. En junio 2005, mes del más alto desembarque, se registraron valores de 1 y 277 especímenes respectivamente (Fig. 30). Para las hembras el intervalo de longitud total (LT) fluctuó entre 43 y 154 cm. La distribución de tallas fue unimodal, siendo más abundantes los especímenes que medían entre 70 y 139 cm LT; se midieron un total de 456 especímenes (Fig.31). Para los machos el intervalo fluctuó entre 55.5 y 121 cm LT. La distribución de tallas fue unimodal, siendo más abundantes los especímenes que medían entre 70 y 119 cm LT; se midieron un total de 333 especímenes (Fig.31).

Figura 29 Fluctuación del desembarque por mes/año del Tiburón mamona (Mustelus lunulatus) durante el período 2003 (sep) - 2006

Figura 30 Fluctuación del desembarque por día / mes del Tiburón mamona (Mustelus lunulatus) durante el período 2003 (sep) - 2006

Figura 31 Distribución de frecuencia de tallas para hembras y machos de Tiburón mamona (Mustelus lunulatus) durante el período 2003 (sep) - 2006

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

EPESPO-PMRC, 2007

Tiburón angelote (Squatina californica)

El Tiburón angelote (S. californica) es la segunda especie demersal en importancia dentro de los desembarques. Durante el período de investigación el número de especímenes por año fue 2003 sep-dic (348); 2004 (878); 2005 (340) y 2006 (239) (Fig. 32). El desembarque por día por mes no muestra una tendencia estacional. En julio 2006, mes del más bajo desembarque, se registraron valores de 1 y 2 especímenes respectivamente. En septiembre 2004, mes del más alto desembarque, se registraron valores por día de 1 y 32 especímenes (Fig. 33). Para las hembras el intervalo de longitud total (LT) fluctuó entre 66 y 102 cm. La distribución de tallas fue unimodal, siendo más abundantes los especímenes que medían entre 80 y 99 cm LT; se midieron un total de 248 especímenes (Fig.34). Para los machos de esta especie de tiburón, el intervalo fluctuó entre 66 y 101 cm LT. La distribución de tallas fue unimodal, siendo más abundantes los especímenes que medían entre 80 y 99 cm LT; se midieron un total de 358 especímenes (Fig.34).

Figura 32 Fluctuación del desembarque por mes/año del Tiburón angelote (Squatina californica) durante el período 2003 (sep) - 2006

Figura 33 Fluctuación del desembarque por día / mes del Tiburón angelote (Squatina californica) durante el período 2003 (sep) - 2006

Figura 34 Distribución de frecuencia de tallas para hembras y machos de Tiburón angelote (Squatina californica) durante el período 2003 (sep) - 2006

MARTINEZ - ORTIZ et al.

ABUNDANCIA ESTACIONAL DE TIBURONES, MANTA - ECUADOR

Proporci贸n de sexos En la Tabla 2, se registra la proporci贸n de sexos de las principales especies de tiburones pel谩gicos y demersales registrados durante el presente estudio.

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

EPESPO-PMRC, 2007

Discusión

Proporción de sexos por especie

Número de especies de tiburón registradas mensualmente

A. pelagicus. El área de pesca frente a las costas de Ecuador está dominada por las hembras juveniles y adultas de esta especie, similar a lo reportado por Liu et al. (1999) para el Pacífico noroeste observándose una clara segregación por sexos, común entre los elasmobranquios (Wourms 1981).

Durante el período de estudio el número de especies de tiburón registradas por mes fluctuó entre 14 y 20. No se observó una relación entre diversidad y el promedio de la Temperatura Superficial del Mar (TSM) de las áreas de pesca (Fig. 35), probablemente porque la TSM no presenta grandes variaciones a lo largo del año en las zonas de pesca.

P. glauca. Las hembras juveniles dominaron la zona de pesca, mientras que los machos fueron menos abundantes, esta diferencia en la proporción puede deberse a que los juveniles, principalmente los machos se encuentran mas cercanos a la costa, mientras que las hembras están en áreas más oceánicas siendo abundantes en las capturas de barcos como en este estudio, este modelo de distribución fue observado también por Harvey (1989) en Bahía Monterey, California. Sin embargo los adultos están juntos tanto machos como hembras, esto nos sugiere una posible zona de apareamiento como lo menciona Nakano (1994) que nos dice que existe un área para la reproducción de esta especie entre los 20° latitud norte y sur para el Océano Pacífico.

Figura 35 Diversidad mensual de especies de tiburón versus el promedio de la temperatura superficial del mar (ºC) durante los períodos de estación lluviosa y seca (2003 sep - 2006)

Estructura anual de la composición del desembarque En términos generales, la estructura de la composición anual del desembarque no cambio entre 2003 (sep) y 2006, se observan las mismas cinco especies de tiburones pelágicos dominantes señalados en orden de importancia: Tiburón rabón “bueno” (A. pelagicus), Tiburón aguado (P. glauca), Tiburón mico (C. falciformis), Tiburón martillo o Cachuda blanca (S. zygaena) y Tiburón martillo o Cachuda roja (S. lewini), excepto durante el último cuatrimestre del 2003, donde el quinto lugar fue ocupado por el Tiburón rabón “amargo” (A. superciliosus). En los informes del INP (López & Velasco 2003; Peralta 2003 a; Peralta 2003 b; Revelo & Peralta 2003) en lo referente al recurso tiburón (pelágicos) destaca la dominancia de dos familias de tiburones: la Carcharhinidae y la Alopiidae, lo cual también se observó en el presente estudio pero a nivel de especies, donde la familia Carcharhinidae está sustentada básicamente por dos especies: el Tiburón aguado (P. glauca) y el Tiburón mico (C. falciformis), y la familia Alopiidae está sustentada por una especie: el Tiburón rabón “bueno” (A. pelagicus). Así mismo, entre las especies de tiburones demersales, destacan el Tiburón mamona o Cazón de leche (M. lunulatus) y el Tiburón angelote (S. californica).

C. falciformis. No se observó segregación sexual en los diferentes estadios de madurez. Este modelo ha sido observado por otros autores (Compagno 1984 & Bonfil et al. 1993). S. zygaena. Los machos fueron mas abundantes en el estadio adulto, pero los juveniles están juntos (machos y hembras). Tomando en cuenta que las capturas se realizan lejos de la costa, se confirma que ésta es una especie de hábitos más oceánicos que costeros. S. lewini. Las hembras dominaron sobre los machos, observándose una marcada segregación, al igual que lo reporta Chen et al. (1988) en Taiwán; esto se debe a que la mayoría de las capturas se realizan en zonas oceánicas de Ecuador, y se ha documentado que las hembras principalmente juveniles, prefieren las áreas más oceánicas (Klimley 1988, Stevens & Lyle 1989). A. superciliosus. En el estadio de juveniles las hembras fueron un poco más abundantes que los machos, sin embargo se observo una segregación al alcanzar la madurez sexual corroborando la hipótesis de Wourms (1977), por lo que los machos adultos predominaron en la zona de pesca. Probablemente las hembras adultas estén más cerca de la costa o incluso realicen migraciones quedando fuera del alcance de los pescadores al menos para esta zona. I. oxyrinchus. Se observa una ligera dominancia de las hembras, sobre los machos en el estadio adultos, pero en los juveniles esta proporción se invierte, esto puede deberse a un sesgo por la cantidad de datos analizados. Conde-

MARTINEZ - ORTIZ et al.

ABUNDANCIA ESTACIONAL DE TIBURONES, MANTA - ECUADOR

Moreno & Galván-Magaña (2006) reportan casi la misma cantidad de machos y hembras para la costa de Baja California, México.

mm de diámetro, en ocasiones poseen un pedazo de cable acerado antes de llegar al anzuelo, operan entre 10 y 12 brazas de profundidad.

M. lunulatus. En los juveniles se observa una marcada segregación, pero los adultos están juntos.

El material de la línea secundaria es mucho más fuerte que el que se utiliza en la época del Dorado y por ende el grado de escape es más difícil.

S. californica. Todo indica que los juveniles permanecen juntos pero los adultos se separan, presentando una segregación por sexos al alcanzar la madurez como lo menciona Wourms (1977).

b) En la actualidad existe un esfuerzo pesquero dirigido al recurso tiburón durante la estación seca probablemente por la baja disponibilidad en las capturas del recurso objetivo principal, e.g. el Atún ojo grande (T. obesus).

Fluctuación del desembarque La fluctuación del desembarque anual esta marcada por los desembarques de las dos principales especies de tiburones pelágicos, A. pelagicus y P. glauca que representan el 60 % del total.

Pérez - Jiménez (2001), sugiere una relación entre el esfuerzo pesquero, las capturas de tiburones y rayas con el ciclo lunar en la pesquería artesanal de Isla Isabel, Nayarit (México). Monitoreo, manejo y conservación

Los desembarques de estas dos especies probablemente están relacionados con la dinámica de la flota, con el tipo de artes de pesca, con las áreas de pesca y con las interrelaciones clima - atmósfera. En términos de abundancia relativa (número de especímenes) el desembarque fue más representativo durante la estación seca (abril - noviembre) que durante la estación lluviosa (diciembre - marzo) en una relación de 2.24:1, esto probablemente esta relacionado con:

Coello (2005), señala que existe una falta de información biológico - pesquera de los tiburones, la cual no puede ser cubierta rápidamente para la toma de decisiones, e indica como ejemplo el monitoreo sistemático del desembarque y la toma de información sobre tiburones y rayas que realiza la Fundación EPESPO en Manta, Ecuador.

a) Los diferentes tipos de materiales y la profundidad a la que operan los anzuelos que se utilizan en los diferentes tipos de palangres.

El PAT - Ecuador menciona dentro de sus componentes la necesidad de establecer un sistema de información y monitoreo e investigación aplicada, ya que la conservación y manejo de los tiburones requiere la disponibilidad de una base científica sólida para ayudar a los administradores en la toma de decisiones.

Por ejemplo, en la estación lluviosa, época en que se dirige el esfuerzo pesquero al recurso Dorado y que coincide con los meses de mayores descargas de Tiburón aguado, se utiliza el palangre o espinel de superficie “fino” cuyos reinales (líneas secundarias) en su parte inferior son de material de poliamida (PA) monofilamento (MONO) desde 1.20 hasta 1.60 mm de diámetro, no poseen cable acerado, operan desde la superficie hasta tres brazas de profundidad.

Desde el punto de vista del presente trabajo, el monitoreo de campo continuo que realiza la EPESPO debería ser mantenido localmente en el tiempo (sistema de monitoreo de largo plazo), y replicado por otras instituciones afines en otros puertos pesqueros a lo largo de las costas ecuatorianas, lo que generaría una base de datos biológicos confiable para sustentar las políticas sobre el manejo de la pesquería o la conservación de los tiburones en Ecuador.

El material que se utiliza en el armado de la línea secundaria de donde pende el anzuelo y la carnada, es frágil en relación a otros tipos de palangre, los propios pescadores manifiestan que en esta época se pierde un significativo número de anzuelos por viaje, al ser trazadas las líneas secundarias por los tiburones.

Sin embargo este tipo de información requiere de un tiempo importante para realizarlo, por lo que se recomienda que al mismo tiempo que se continua con este proceso, también se efectúen estudios biológicos específicos con el Tiburón rabón “bueno” (A. pelagicus) por ser la especie más abundante en los desembarques y el de mayor oferta en los mercados; así como en el Tiburón martillo o Cachuda blanca (S. zygaena) y el Tiburón martillo o Cachuda roja (S. lewini). Así mismo es importante la investigación biológica del Tiburón angelote (S. californica) y Tiburón comeperro (Carcharhinus leucas) para conocer su temporalidad, biología y pesquería ya que son recursos pesqueros que durante los últimos años presentan una fuerte presión pesquera.

Lo contrario, en la estación seca cuando la flota dirige el esfuerzo pesquero hacia recursos como el Atún ojo grande (Thunnus obesus), el Atún aleta amarilla (T. albacares), Picudos de la familia Istiophoridae, y Pez espada (Xiphias gladius) donde se utiliza el palangre o espinel de superficie “grueso” cuyos reinales (líneas secundarias) en su parte inferior son de material de PA MONO desde 1.80 hasta 2.40

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

Se concluye que las cinco especies principales de tiburones que se capturan en el Ecuador fueron: Tiburón rabón “bueno” (A. pelagicus), Tiburón aguado (P. glauca), Tiburón mico (C. falciformis), Tiburón martillo o cachuda blanca (S. zygaena) y Tiburón martillo o cachuda roja (S. lewini), los cuales representan el 91% del desembarque total (número de individuos). Estas especies de tiburones son altamente migratorias, por lo cual son recursos compartidos entre los países ribereños del Océano Pacífico Oriental (OPO), por lo que el establecimiento de medidas de monitoreo, manejo y conservación deben tener el carácter de regionales, probablemente en el Océano Pacífico Suroriental y utilizar el marco que establece la Comisión Permanente del Pacífico Sur (CPPS) y la Comisión InterAmericana del Atún Tropical (CIAT). Los gobiernos de los países ribereños deberán estar de acuerdo en las medidas que se apliquen evitando que cada país aplique sus propias medidas de “regulación”, “prohibición” o “protección” de tipo unilateral, principalmente para el caso de especies altamente migratorias como son los tiburones pelágicos.

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ASPECTOS REPRODUCTIVOS DEL TIBURÓN RABÓN Alopias pelagicus (Nakamura, 1935) EN MANTA, ECUADOR REPRODUCTIVE ASPECTS OF PELAGIC THRESHER Alopias pelagicus (Nakamura, 1935) IN MANTA, ECUADOR Andrés F. Romero-Caicedo ¹ ¹

Pontificia Universidad Católica del ECUADOR, Sede Regional Manabí, Carrera de Biología Marina. [rc_andres@yahoo.com]

Resumen.Se describen aspectos reproductivos del Tiburón rabón Alopias pelagicus basados en 240 individuos (101 machos y 139 hembras). Las muestras fueron colectadas de abril de 2005 a febrero de 2006 y provienen de las capturas de la pesca artesanal desembarcadas en la ciudad de Manta, Ecuador. Los machos presentaron tallas entre 68 a 183 cm de longitud precaudal (LP); mientras que en las hembras el intervalo fue de 70 a 180 cm de LP. En los embriones la proporción sexual fue 1H:1M mientras que en adultos fue 1.38H:1M esto sugiere una segregación por sexos en individuos que están alcanzado la madurez. Se pudo notar diferencias en el desarrollo de las estructuras reproductivas según la condición reproductiva, pero no se encontró una relación de las estructuras con la longitud precaudal. La talla de primera madurez ocurre en los machos a los 140 cm de LP, mientras que en las hembras ocurre a los 144 cm de LP. Se registraron 33 hembras grávidas que presentaron 1 embrión en cada útero y en diferentes fases de desarrollo.

Abstract.Reproductive aspects of Pelagic Thresher Alopias pelagicus are described based on 240 specimens (101 males and 139 females). The samples were collected from April 2005 to February 2006 from artisanal landings in Manta, Ecuador. The males ranged in size from 68 to 183 cm precaudal length (PL); while the females range was from 70 to 180 cm PL. The sex ratio of embryos was 1F:1M, however in adults it was 1.38F:1M. This suggests segregation by sex in mature individuals. Differences in the reproductive structures could be seen based on the reproductive condition but a correlation between this structures and the precaudal length was not found. The sexual maturity in males began at 140 cm LP and for females about 144 cm LP. Thirty three females were pregnant and had an embryo in each uterus in different development stages. Keywords: Alopias pelagicus, sexual maturity, segregation, reproductive cycle.

Palabras claves: Alopias pelagicus, madurez sexual, segregación, ciclo reproductivo.

Introducción El tiburón rabón “zorro” es una especie abundante que ocupa aguas cálidas y templadas del océano Pacífico e Indico, incluyendo el Mar Mediterráneo. Muchos aspectos sobre la biología de esta especie de tiburón rabón son desconocidos. Otake & Mizue (1981) describieron la evidencia del comportamiento de ovofagia por parte de los embriones; mientras que Liu et al. (1999) describen aspectos sobre la edad, crecimiento y reproducción en aguas de Taiwán.

Debido a que Alopias pelagicus representa una parte importante en las capturas en el Ecuador y a que sus características biológicas de solo tener dos crías, lento crecimiento y madurez tardía, es una especie vulnerable a la sobreexplotación, el propósito de este trabajo es proveer información sobre aspectos reproductivos relevantes para el manejo de las pesquerías.

Material y métodos Área de estudio

En Manta, Ecuador se han realizado solo dos estudios que involucran a los tiburones de la familia ALOPIIDAE, el primero por parte de Alcívar & López (2001) que trata sobre pesca y comercialización de tiburones zorros, el segundo es una investigación realizada por Baigorrí-Santacruz & Polo-Silva (2004), enfocada al análisis del contenido estomacal del tiburón rabón, en el que se considero también la madurez sexual.

La ciudad de Manta esta ubicada a 00° 56’ S y 080° 43’ W: Los muestreos fueron realizados en la playa de Tarqui lugar de gran actividad pesquera en donde se desembarca y comercializa principalmente peces pelágicos mayores como dorados, picudos, atunes y tiburones durante todo el año (Villón & Beltrán 1999).

ASPECTOS REPRODUCTIVOS DEL TIBURÓN RABÓN Alopias pelagicus, MANTA - ECUADOR

Durante abril de 2005 a febrero de 2006 se analizaron 101 machos y 139 hembras del tiburón rabón que fueron colectados de las capturas de la pesca artesanal que utilizan principalmente como artes de pesca las redes de enmalle y los palangres. Se registró la longitud total (LT) y la longitud precaudal (LP) de cada individuo analizado y se realizó una incisión ventral desde la cloaca hasta el centro de las aletas pectorales para permitir el acceso a la cavidad corporal y separar el aparato reproductor. Para determinar la madurez sexual del tiburón rabón se registraron variables morfométricas y morfológicas de las estructuras reproductivas. En el caso de los machos se midió la longitud de los gonopterigios y se observo el grado de calcificación, rotación y abertura del rifiodón (punta distal del gonopterigio) y la presencia de semen, además el ancho y el largo de los testículos. En las hembras se observo la presencia de marcas de cortejo, de embriones y de huevos uterinos, en el caso de encontrar embriones se registro el sexo, la longitud total y su peso, además el ancho y largo del ovario, el diámetro del ovocito más grande, el ancho y largo de la glándula oviducal y el ancho de los úteros. Se realizó un corte longitudinal en las glándulas oviducales con el propósito registrar la presencia de semen. Los estadios de madurez fueron establecidas tomando en cuenta varios criterios establecidos en trabajos previos sobre reproducción en Carcharhiniformes y Lamniformes. (Liu et al. 1999, Hazin et al. 2001, Hoyos-Padilla 2003, DomínguezArellano 2003, Carrera-Fernández 2004). Análisis de datos La composición de tallas de los organismos fue analizados mediante histogramas de frecuencia para sexos combinados. La proporción de sexos fue analizada bajo la hipótesis nula de que existe una proporción de 1:1, la prueba estadística utilizada fue la χ2. Generalmente los pescadores cortan el lóbulo superior de la aleta caudal del tiburón rabón, por esa razón se realizo un análisis de regresión lineal simple para obtener extrapolaciones confiables. Se gráfico la relación que existe entre las diferentes dimensiones de las estructuras reproductivas y la longitud precaudal ya que esta indica el comienzo del período de madurez (Natanson & Cailliet 1986). La talla de primera madurez se estimó cuando el 50% de los individuos son sexualmente maduros en la frecuencia de clase. El período de gestación se estimo con la variación en tamaño de los embriones que ayudo también a identificar la época de nacimiento y el ciclo reproductivo.

En general se observó en la distribución de las tallas una presencia más importante de tiburones adultos o en desarrollo para ambos sexos. En los machos la moda fue de 135 cm LP que corresponde a individuos en desarrollo. Por su parte las hembras presentan una moda de 144 cm LP. Las hembras dominaron sobre los machos en la mayoría de las tallas. Se observó que durante el estudio, los machos alcanzan tallas mayores a las hembras, 183 cm LP y 180 cm LP respectivamente, pero el análisis de varianza no mostró diferencias significativas. No se encontró un patrón estacional en la distribución de tallas durante los meses de muestreo. Se observo que durante todo el muestreo el numero de hembras fue mayor al numero de machos, presentando una proporción total de 1.38H:1M (χ2 = 6.02, p<0.05). Los juveniles presentaron una proporción de 1.4H:1M (χ2= 3.66, p<0.05). En los adultos la proporción fue 1.3H:1M (χ2= 2.36, p<0.05) sin ser significativamente diferente. En los embriones la proporción fue de 0.77H:1M (χ2= 1.19, p<0.05). Sin ser significativamente diferente (Fig.1)

Proporción de sexos en el tiburón rabón por estadio Hembras Machos

100 80 60 40 20 0 Embriones

El intervalo de tallas fue de 68 cm a 183 cm de longitud precaudal (LP). La talla de los machos varió entre 68 cm hasta 183 cm de LP; mientras que en las hembras el intervalo

Inmaduors

Maduros

Estadio

Figura 1 Proporción de sexos según el estadio de los organismos

Relación entre la longitud total y la longitud precaudal en hembras de A. pelagicus LT = 23,009 + 1,7146(LP) 400 350 300 250 200 150 100 50 0

R2 = 0,9116 n = 91

Resultados

fue de 70 cm hasta 180 cm de LP. El macho de menor tamaño se encontró en mayo de 2005; mientras que la hembra más pequeña en septiembre de 2005.

Porcentaje de Organismos

Colección de datos y aspectos reproductivos

Longitud total (cm)

ROMERO - CAICEDO

110

130

150

170

190

Longitud precaudal (cm) Figura 2 Relación entre la longitud total y la longitud precaudal en hembras de A. pelagicus

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

EPESPO-PMRC, 2007

De la relación entre la longitud total y la longitud precaudal se obtuvo un coeficiente de determinación (r2) para hembras y machos de 0.91 y 0.93 respectivamente lo que indica que existe un grado de asociación entre las variables (Fig. 2 y 3).

Longitud total (cm)

Relación entre la longitud total y la longitud precaudal en machos de A. pelagicus LT = 18,044 + 1,7362(LP) R2 = 0,9326 n=53

350 300

Los órganos copuladores alcanzan su total desarrollo a los 183 cm LP con un promedio de 22.9 cm de longitud, incluyendo una calcificación total, fácil rotación hacia la parte anterior del cuerpo del organismo y abertura del rifiodón. Se encontró la presencia de esperma en los gonopterigios de 48 machos durante los distintos meses de muestreo.

250 200 150 100 50 0 50

110

gonopterigios sin calcificar con un promedio de 4.8 cm de longitud, a partir de los 124 cm de LP los gonopterigios empiezan a calcificarse desde la base hacia la parte distal y aumentar su tamaño, se encontraron organismos con características de semicalcificación hasta los 158 cm de longitud precaudal. Los gonopterigios continúan aumentando de tamaño hasta los 140 cm de LP (Fig. 4).

130

150

170

190

Longitud precaudal (cm) Figura 3 Relación entre la longitud total y la longitud precaudal en machos de A. pelagicus

Madurez sexual Machos inmaduros Se caracterizan porque los testículos son pequeños y suaves de forma alargada ligeramente redondeada de un color blanquecino crema, los cuales se encuentran en la parte anterior de la cavidad abdominal y están embebidos por el órgano epigonal. Tiene una forma uniforme de superficie lisa. Externamente los machos inmaduros presentan gonopterigios que pueden o no estar en proceso de calcificación, pero no rotan hacia la parte anterior y el rifiodón no se abre en su parte distal y se nota la ausencia de fluido seminal. Se registraron 32 tiburones en este estadio.

El largo de los testículos se encontró entre 3.3 y 16 cm y alcanzó su máximo desarrollo a una longitud precaudal de 146 cm. No existe relación entre el largo del testículo y la longitud precaudal (r2 = 0.4606). El ancho del testículo vario entre 0.53 y 4.9 cm y alcanzo su máximo a los 170 cm LP, en este caso se encontró una moderada relación (r2 = 0.7695) a medida que el organismo alcanza tallas mayores (Fig. 5). La talla de primera madurez en los machos ocurre a los 140 cm de LP (261 cm de LT) (Fig.6). El macho inmaduro más grande por las características de los gonopterigios midió 158 cm de LP y el macho maduro más pequeño midió 138 cm de LP (258 cm de LT).

Etapa de maduración Los testículos empiezan a desarrollarse, adquiriendo una textura más firme y una coloración ligeramente rosácea, externamente los gonopterigios están semicalcificados, siendo esto evidente hacia la base de los mismos, pueden rotar hacia atrás pero el rifiodón no se expande y haciendo presión en ocasiones puede existir un mucus blanco en los pliegues del gonopterigio. Se registraron 23 individuos en este estadio.

Figura 4 Relación entre la longitud del gonopterigio y la longitud precaudal

Machos maduros Testículos grandes y anchos totalmente desarrollados y diferenciados del órgano epigonal, firmes y de color rosa, presenta lóbulos totalmente diferenciados, los gonopterigios están completamente calcificados, rotan fácilmente hacia la parte anterior del organismo el rifiodón se abre totalmente y en algunos casos se encuentra fluido seminal. Se encontraron 46 individuos en este estadio de madurez. Talla de primera madurez en machos En los tiburones zorros (rabón) que presentaban una longitud precaudal menor a 124 cm LP presentaron

Figura 5 Relación entre el ancho del testículo y la longitud precaudal

ROMERO - CAICEDO

ASPECTOS REPRODUCTIVOS DEL TIBURÓN RABÓN Alopias pelagicus, MANTA - ECUADOR

glándulas oviducales de estas hembras. Se encontraron 24 individuos en este estadio. Hembras grávidas

Figura 6 Talla de primera madurez para los machos del tiburón rabón

Se distinguen fácilmente por presentar capsulas de huevos, huevos fertilizados y/o embriones presentes en los úteros. En este estadio el ovario es largo y desarrollado, además contiene ovocitos grandes vitelados de un color amarillo, los ovocitos más grandes están hacia el exterior. Las glándulas oviducales son grandes de forma ovalada y pueden contener esperma almacenado, los úteros están ensanchados llenos de líquido y sus paredes tienen un color rojizo debido a la vascularización. Se registraron 33 hembras con presencia de embriones y 5 con capsulas uterinas.

Hembras inmaduras Talla de primera madurez en hembras El ovario es pequeño y fláccido y de color blanquecino, los ovocitos son muy pequeños en diámetro, los más grandes se encuentran hacia el exterior, son translucidos o blancos y forman una masa irregular. Los oviductos son muy delgados y poco desarrollados, las glándulas oviducales son pequeñas sin tener forma definida y en ocasiones es difícil diferenciarlas de los oviductos, los úteros pueden tener un aspecto filiforme o ensancharse hasta ser diferenciados totalmente. Se encontraron 77 individuos en este estadio. Hembras con actividad vitelogénica En este estadio, el ovario esta desarrollado, tiene mayor tamaño y los ovocitos son visibles y de color amarrillo (actividad vitelogénica). Las glándulas se desarrollan rápidamente tomando una forma redondeada definida y más firme, diferenciándose de los oviductos que también aumentan su grosor, los úteros se ensanchan y se forman pliegues en su parte anterior y sus paredes son mas gruesas. Se puede observar en ocasiones almacén de esperma en las

Las hembras inferiores a 140 cm de LP fueron consideradas inmaduras por el escaso desarrollo de las estructuras reproductivas, principalmente del ovario y las glándulas oviducales. A partir de esta talla el desarrollo se acentúa y los ovocitos presentan actividad vitelogénica, las glándulas se desarrollan y las paredes de los úteros son más gruesas. Las glándulas se ensanchan y pueden tener un color rojizo exteriormente. Las hembras grávidas, además de presentar embriones, se caracterizan porque su ovario alcanza un mayor tamaño llegando a medir 40 cm de largo, los ovocitos están totalmente vitelados (Tabla 1). Se observo diferencias en el desarrollo de las estructuras reproductivas pero no correlación entre estas y la longitud precaudal. La talla de primera madurez en las hembras ocurre a los 144 cm de LP (270 cm de LT) (Fig. 7). La hembra grávida más pequeña midió 140 cm de LP (263 cm de LT); mientras que la hembra inmadura más grande midió 167 cm de LP (309 cm de LT).

Tabla 1 Características de las hembras del tiburón rabón en diferentes estadios de madurez

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

EPESPO-PMRC, 2007

Las hembras en actividad ovulatoria con ovocitos más grandes estuvieron presentes entre los meses de mayo a septiembre (Fig. 8). Por otra parte el embrión más pequeño (8.5 cm de LT), se registro en el mes de agosto. Los embriones alcanzaron las mayores tallas entre febrero y abril, el embrión más grande midió 142 cm de LT y se registro en abril (Fig. 9). Por lo que se puede considerar que el periodo de gestación es cercano a 9 meses.

Figura 7 Talla de primera madurez para hembras del tiburón rabón

Desarrollo embrionario y ciclo reproductivo El desarrollo ocurre en su totalidad dentro de los úteros, los embriones consumen el vitelo del huevo y posteriormente se alimentan de capsulas llenas de vitelo producidas por la madre. Estas capsulas variaron en numero entre 1 a 38 en proporciones diferentes en cada útero, también podían encontrarse dentro de la boca del embrión y medían entre 4.5 y 9 cm de largo y 1.44 cm de ancho. En embrión más pequeño midió 8.5 cm LT. En este embrión las aletas empiezan su desarrollo, no se puede identificar el sexo y posee filamentos branquiales externos, el cuerpo es de color blanquecino transparente. A partir de los 80 cm de LT son una replica exacta del adulto y consumen enteras las capsulas llenas de vitelo. La cabeza esta dirigida anteriormente y al momento del nacimiento los embriones salen de cola. A los 20 cm LT el cuerpo es de una tonalidad rosada, se puede identificar el sexo y se observa la presencia de dientes. Después de los 40 cm LT , los embriones están más desarrollados, empiezan a tomar la coloración característica de esta especie y se encuentra material vitelino en el estómago y los intestinos.

Figura 8 Diámetro máximo mensual de los ovocitos en las hembras maduras. Mínimos, máximos y promedios

Figura 9 Longitud mensual de los embriones del tiburón rabón. Mínimos, máximos y promedios

Discusión Se observó que la composición de tallas estuvo dominada por un intervalo entre 140 y 170 cm de LP, en donde están incluidos tanto organismos juveniles como adultos. Esto hace evidente una segregación por tallas y muestra que las capturas de tiburón rabón pueden estar compuestas por un limitado intervalo de tallas, lo cual indica que las capturas no inciden sobre una zona de crianza o alumbramiento. Las tallas mínimas encontradas en este trabajo fueron de 68 cm LP(136 cm LT) y 77 cm LP (155 cm LT) para machos y hembras respectivamente. Se encontró una ligera diferencia de proporción de sexos tanto en juveniles como adultos, pero no fue diferente de 1H:1M. Wourms (1977) indica que los elasmobranquios tienden a segregarse al alcanzar la madurez, excepto en la época reproductiva. Pratt & Otake (1990), recomiendan obtener la proporción de sexos con base a los embriones, pero debido a que en estos la proporción no fue diferente de 1H: 1M, se puede inferir que la segregación ocurre en individuos adultos o que están alcanzando la madurez. La presencia de esperma en los gonopterigios de los machos no muestra una estacionalidad definida para la reproducción (copulación) ya que se encontró esperma en diferente número de animales y durante los distintos meses de muestreo. Los testículos en esta especie son de tipo radial (Pratt 1988) presentan lóbulos que van en aumento a medida que el individuo madura.

ROMERO - CAICEDO

ASPECTOS REPRODUCTIVOS DEL TIBURÓN RABÓN Alopias pelagicus, MANTA - ECUADOR

La talla de primera madurez para los machos propuesta en este trabajo es de 140 cm LP (261 cm LT), menor a la encontrada por Baigorrí-Santacruz & Polo-Silva (2004) estimada en 290 cm de LT y concuerda con lo estimado por Liu et al. (1999) en 140 cm LP y correspondería a una edad de 8 años. Esta talla es menor que la propuesta para A. superciliosus, la cual fue estimada entre 279 - 300 cm LT (Gruber & Compagno 1981; Chen et al. 1997) y similar a la propuesta para A. vulpinus que es de 260 cm de LT (Gubanov 1972). En hembras maduras y grávidas no se observó marcas de cortejo, las cuales son comunes entre los tiburones y rayas (Demski 1999), posiblemente debido a que los dientes de esta especie son muy pequeños en comparación con otras especies en las que estas marcas son evidentes. Otra razón que explicaría esto es que las zonas de pesca no coinciden con áreas de apareamiento. Se encontró almacén de esperma en las glándulas oviducales de nueve hembras, de las cuales en cuatro había embriones y en otras cuatro presentaron capsulas uterinas o muestras de gravidez, por lo que se puede inferir que el almacén de esperma es a largo plazo ya que durante el periodo de gestación las hembras no son receptivas a la cópula (CarreraFernández 2004).

que no existe un tiempo de descanso en el ciclo reproductivo del tiburón rabón, pero se observa una estacionalidad en el tiempo de alumbramiento. El no tener un periodo de descanso en el ciclo reproductivo puede ser una estrategia de esta especie para compensar el reducido número de crías que nacen ( Liu et al. 1999).

Esta especie tiene embriones que alcanzan grandes dimensiones, las oportunidades de supervivencia se incrementan en neonatos de tallas mayores y abundantes suplementos nutritivos (Gilmore 1983), el embrión más grande midió 142 cm LT, muy similar en su morfología a los adultos y cerca del alumbramiento, este es menor al encontrado por Liu et al. (1999) que midió 158 cm LT. Cabe mencionar que el tiburón más pequeño capturado por la pesquería de Ecuador y registrado en el presente estudio fue de 136 cm de LT lo que indicaría que la talla de nacimiento puede estar entre 136 y 158cm de LT.

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Se encontró que la talla de primera madurez para las hembras fue de 144 cm LP (270 cm de LT), menor que la propuesta por Baigorrí-Santacruz & Polo-Silva (2004) estimada en 290 cm de LT y similar a la encontrada por Liu et al. (1999) estimada en 140 cm LP (272 cm LT) que correspondería a una edad de 8 años, aunque se registraron hembras inmaduras que midieron 167cm de LP (309 cm LT), lo cual muestra que la madurez puede llegar en una etapa tardía. En otras especies de alópidos, la talla de primera madurez para las hembras es estimada para A. superciliosus entre 332 341cm de LT (Chen et al. 1997) y para A. vulpinus entre 260 - 280cm de LT (Gubanov 1972). Se propone un periodo de gestación de 9 meses en Alopias pelagicus del presente estudio, similar al registrado en A. vulpinus (Cailliet & Bedford 1983) de California, para A. superciliosus no se ha podido estimar el periodo de gestación. Las hembras maduras con los ovocitos más grandes se presentaron en mayo-septiembre, con lo que podría inferirse

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HÁBITOS TRÓFICOS DE LOS TIBURONES ZORROS: Alopias pelagicus Nakamura, 1935 y Alopias superciliosus (Lowe, 1839) EN EL PACIFICO ECUATORIANO TROPHIC HABITS OF THE THRESHER SHARKS: Alopias pelagicus Nakamura, 1935 and Alopias superciliosus (Lowe, 1839) IN THE ECUADORIAN PACIFIC Liliana Rendón-Macías ¹, Fabián Pacheco-Triviño ¹ y Felipe Galván-Magaña ² ¹ Universidad Laica “Eloy Alfaro” de Manabí (ULEAM). Facultad Ciencias del Mar. Ciudadela Universitaria Vía San Mateo. POBOX 27-32. Manta - ECUADOR, América del Sur. [lilianarendonm@hotmail.com] [edupac128@yahoo.es] ² Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR-IPN), Playa Palo de Santa Rita s/n, Apartado Postal 592, La Paz, Baja California Sur, C.P. 23096, MEXICO. [galvan.felipe@gmail.com]

Resumen.Se analizaron los hábitos tróficos de 243 tiburones zorro, de los cuales 103 estómagos fueron de Alopias pelagicus y 140 de Alopias superciliosus. Los tiburones fueron, desembarcados en la playa de Tarqui (Manta-Manabí) por medio de la pesquería artesanal durante enero-octubre 2004. Para las dos especies de tiburón zorro se aplicaron los métodos cuantitativos: numérico, gravimétrico, frecuencia de ocurrencia, Índice de importancia relativa (IIR), así como los índices ecológicos de diversidad (H´), amplitud de nicho trófico de Levin (Bi), e índice de traslapamiento trófico (Cë). Basado en el IIR para A. pelagicus, se observo que consumió 20 componentes alimenticios, siendo el cefalópodo Dosidicus gigas (48.2%), el pez Benthosema panamense (12.5%), el cefalópodo Sthenoteuthis oualaniensis (10.9%), y peces voladores Exocoetus spp. (6.6%) las presas principales; mientras que A. superciliosus consumió 26 componentes alimenticios, donde los peces demersales Merluccius gayi (33.0%), familia Exocoetidae (14.0%), Larimus argenteus (13.2%), Exocoetus spp. (8.4%) y Benthosema panamense (7.6%) fueron las presas principales o dominantes. Con relación al Índice de Diversidad mostró para Alopias pelagicus una diversidad baja de especies presa (H’=1.66) mientras que para A. superciliosus presentó una diversidad media (H’= 2.25). De acuerdo con el Índice de Levin tanto A. pelagicus (BI=0.14) como A. superciliosus (BI=0.20) son depredadores especialistas debido a que consumen en mayor abundancia un numero bajo de especies presa. Acorde con el Índice de traslapamiento entre sexo, tanto A. pelagicus (Cλ = 0.95) como A. superciliosus (C λ =0.96) presentaron un traslapamiento total. Comparando el traslapo de dieta en ambos tiburones se observo un traslapamiento intermedio (Cë=0.66) debido a que pueden consumir algunas especies presa comunes pero en diferente proporción. Palabras claves: Hábitos tróficos, Alopias pelagicus, Alopias superciliosus, Ecuador

Abstract.The trophic habits of 243 Thresher sharks were analyzed (103 stomachs of Alopias pelagicus and 140 stomachs of Alopias superciliosus). The sharks were caught by artisanal fishermen and landed in Tarqui (Manta-Manabí) between January and October 2004. Quantitative methods were applied: numerical, gravimetric, occurrence frequency, relative importance index (RII) as well as ecological diversity indices (H´), Levin’s trophic niche amplitude (Bi) and trophic overlap index (Cë). Based on the RII for A. pelagicus, it was observed that it consumed 20 nutritional components, being the cephalopod Dosidicus gigas (48.2%), the fish Benthosema panamense (12.5%), the cephalopod Sthenoteuthis oualaniensis (10.9%), and the flying fish Exocoetus spp. (6.6%), the main preys; whereas A. superciliosus consumed 26 nutritional components, where the demersal fish Merluccius gayi (33.0%), Exocoetidae family (14.0%), Larimus argenteus (13.2%), Exocoetus spp. (8.4%) and Benthosema panamense (7.6%) were the main or dominant prey. Alopias pelagicus showed a low diversity of prey species (H’=1.66), whereas for A. superciliosus showed a medium diversity (H’= 2.25). According to the Levin’s index A. pelagicus (BI=0.14) and A. superciliosus (BI=0.20) are specialized predators since they consume large quantities of a limited number of prey species. Concerning the trophic overlap index between sexes, both A. pelagicus (Cλ =0.95) and A. superciliosus (C=0.96) showed a total overlapping. Comparing the diet overlap in both sharks, it was intermediate (Cë=0.66), since they can consume some common prey species but in different proportions. Keywords: Trophic habits, Alopias pelagicus, Alopias superciliosus, Ecuador

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

Introducción En aguas ecuatorianas se han registrado, un total de 38 especies de tiburones agrupadas en 13 familias, entre las que destacan el tiburón martillo Sphyrna zygaena, los tiburones zorro Alopias pelagicus y Alopias superciliosus, tiburón azul Prionace glauca y el tiburón piloto Carcharhinus falciformis (Massay & Massay 1999). La explotación que se realiza sobre los tiburones no es una actividad pesquera que permita la sustentabilidad del recurso, ya que históricamente se ha visto la tendencia a una rápida disminución en las capturas o lo que es peor el colapso total de las pesquerías (Holden 1974), debido principalmente a la tasa de crecimiento lento, reproducción tardía y la baja fecundidad que presentan estos organismos (Castro 1983). Los estudios realizados sobre los hábitos tróficos de forma integral, contribuyen con información biológica básica para conocer las vías de flujo energético entre las comunidades y permite comprender las interacciones que se establecen entre las especies, como la depredación y la competencia (Galván et al. 1989). Asimismo los distintos patrones de alimentación, en conjunto con las relaciones intraespecíficas de los peces, son factores que determinan su distribución en el ecosistema durante el desarrollo de su vida (Aburto 1997). No se han realizado investigaciones de los hábitos troficos de estas especies de tiburones en Ecuador, por lo cual esta información aporta conocimiento biológico que puede ser utilizado para el manejo pesquero o conservación de estas especies en Ecuador.

Material y métodos Las muestras fueron tomadas mensualmente de enero a octubre de 2004 en la playa de Tarqui, que se localiza en la

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costa del Pacifico entre la Latitud 00º 57’S y la Longitud 080º 42’W (Fig. 1). Las capturas de los tiburones fueron realizadas por pescadores utilizando una red de enmalle de 900 a 1900 m de longitud con una altura de 90 a 125 mallas, con luz de malla de 4 y 5 pulgadas, la cual tiene una duración en el agua de 8 a 10 horas. Generalmente se colocan las redes en la tarde de 16:00 a 18:00 aproximadamente, a 100 millas de la costa, principalmente durante la noche. Se registró los siguientes datos morfométricos: longitud total y precaudal del tiburón, así como el sexo. Se extrajo el estómago y se calculo el porcentaje de llenado con la siguiente clasificación: 0% = Vacío, 25% de lleno, 50%, 75% y 100%. El contenido estomacal se preservó en formol al 10% y posteriormente fue colocado en alcohol etílico al 70% para su posterior análisis en el laboratorio de la Facultad de Ciencias del Mar en Manabí, Ecuador. Durante el análisis cualitativo, se separaron las diferentes especies presas de acuerdo con su grupo taxonómico, identificándose hasta el mínimo taxón posible. Para los peces se utilizaron los trabajos de Clothier (1950), Clothier & Baxter (1969) Chirichigno & Vélez (1998) y Allen et al. (1995). Para identificación de peces basado en otolitos se utilizo la clave de García-Godos (2001); para los cefalópodos se empleo la clave de Wolff (1982, 1984) y Clarke (1962, 1986). Asimismo se realizó el retrocálculo del peso de las especies de cefalópodos. Los crustáceos se identificaron por medio de los exoesqueletos (Hendrickx 1995). Para el análisis cuantitativo de los contenidos gástricos, se emplearon los métodos numérico (N), gravimétrico (P), y frecuencia de ocurrencia (FO) (Cailliet et al. 1996). Asimismo se empleó el Índice de Importancia Relativa (IIR) propuesto por Pinkas et al. (1971), con el fin de corroborar la importancia de cada componente alimenticio dentro del espectro trófico: IRI = (%P + %N) x %FO Para describir la variación en la diversidad de las presas, se empleó el índice de diversidad de Shannon-Weiner:

Del mismo modo se calculó la amplitud del nicho trófico utilizando el índice estandarizado de Levin, el cual tiene valores de 0 a 1, donde valores < 0.6 se refiere a depredadores especialistas y valores > 0.6 son generalistas:

Figura 1 Área de estudio y localidad del muestreo Fuente: Biblioteca de Consulta Microsoft Encarta 2006

Se realizó también un análisis de traslapamiento trófico entre sexos y grupos de edad, con el fin de comparar diferencias probables en el tipo de alimento por talla y sexo. Este índice presenta valores entre 0 y 1. El traslapamiento

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HÁBITOS TRÓFICOS Alopias pelagicus y A. superciliosus

es considerado biológicamente significativo cuando los valores exceden 0.60 (Horn 1966, Langton 1982, Smith & Zaret 1982):

Resultados Análisis trófico de Alopias pelagicus Alopias pelagicus se capturo en todos los meses de muestreo, siendo más abundante en de enero a abril. Se

analizaron un total de 103 estómagos, de los cuales, 94 estómagos presentaron contenido estomacal (91.3%) y 9 estuvieron vacíos (8.7%) representados en un total de 42 machos y 61 hembras. Se identificaron 20 especies presas, de las cuales 11 fueron peces y 9 cefalópodos. Aplicando el método numérico, se cuantificaron 437 organismos presa, de los cuales los cefalópodos aportaron (%N = 67.5) y los peces (%N = 32.4). Referente a las presas principales, el cefalópodo Dosidicus gigas tuvo el valor porcentual más alto 48.2%, el pez linterna Benthosema panamense 12.5%, seguido por el calamar Sthenoteuthis oualaniensis con 10.9%, y el pez volador Exocoetus spp. 6.6% (Tabla 1) (Fig. 2).

Tabla 1 Categorías alimenticias en la dieta del tiburón zorro Alopias pelagicus en Manta (Playa Tarqui) Ecuador, expresados en valores absolutos y porcentajes de los métodos numérico (N), gravimétrico (P), frecuencia de ocurrencia (FO) e índice de importancia relativa (IIR)

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

Por peso, las presas representaron un total de 96 984.37 g. Los cefalópodos aportaron (%W = 94.6) (91 823.93 g en peso de retrocálculo), y los peces representaron (%W= 1.5) (1 466.91 g). En cuanto a las especies presas, el calamar Dosidicus gigas represento 69.8% del total de peso registrado (67 778.71 g), seguido por Sthenoteuthis oualaniensis con 23.4% (22 778.75 g) y Mastigoteuthis dentata 0.9% (928.80 g). Los restos de peces representan el 1.4% (1 371.10 g) y los restos de calamar el 2.3% (2 322.43 g) (Fig. 2). Los peces fueron el contenido alimenticio más frecuente en la dieta de A. pelagicus con (% FO = 103.1), y los cefalópodos representaron el (%FO = 93.6). Las especies presas más frecuente en la dieta fueron: el pez linterna Benthosema panamense con 58.5% seguido por el calamar Dosidicus gigas con 51.0%, calamar Sthenoteuthis oualaniensis 28.7%, merluza Merluccius gayi 17.0%, el pez volador Exocoetus spp. 10.6%, y el calamar Mastigoteuhis dentata 7.4% (Fig. 2). De acuerdo con el Índice de Importancia Relativa, los cefalópodos presentaron el valor porcentual más alto con (%IIR = 88.3) y los peces con (%IIR =11.6) (Tabla 1). En cuanto a las especies presas, el calamar gigante Dosidicus gigas registró el 75.40 %, por lo que fue el componente alimenticio más importante en la dieta del tiburón zorro A. pelagicus; seguido por el calamar Sthenoteuthis oualaniensis 12.3% y el pez linterna Benthosema panamense 9.2% (Fig. 2).

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Con respecto al análisis mensual en la dieta de A. pelagicus, se observó que esta especie es un depredador que mantienen sus preferencias alimenticias en tres componentes D. gigas, S. oualaniensis, B. panamense (Fig. 3).

Figura 3 Porcentaje del IIR de las presas principales del tiburón zorro Alopias pelagicus por mes de muestreo en Manta (Tarqui), Ecuador durante el 2004

La dieta del tiburón zorro Alopias pelagicus presentó una diversidad baja de especies presa (H’=1.66); sin embargo, la amplitud del nicho fue baja (Bi = 0.14) (Tabla 2), lo cual indica que el tiburón zorro en la zona cercana a Manta es considerado como un depredador especialista debido al mayor consumo de cefalópodos (Dosidicus gigas, Sthenoteuthis oualaniensis, Mastigoteuthis dentata). Las hembras presentaron una diversidad de especies presa de (H=1.78), y una amplitud de nicho trófico de (Bi = 0.16). La diversidad de especies presa de machos fue de (H’= 1.67), y la amplitud del nicho trófico de (Bi = 0.23) (Fig. 4). Tabla 2 Valores de diversidad, uniformidad y amplitud del nicho por sexo y estados de madurez, cuantificados en la dieta del tiburón zorro A. pelagicus

Figura 2 (a) Porcentaje Numérico, Gravimétrico y Frecuencia de Ocurrencia; b) Índice de Importancia Relativa de las categorías alimenticias en la dieta del tiburón zorro Alopias pelagicus en Manta (Tarqui), Ecuador durante el 2004

Figura 4 Diversidad de especies presa (Índice de Shannon-Weiner (H’) y amplitud del nicho trófico (Índice de Levin (Bi) en la dieta de hembras y machos del tiburón zorro Alopias pelagicus

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HÁBITOS TRÓFICOS Alopias pelagicus y A. superciliosus

Los tiburones analizados presentaron tallas de 162 a 318 cm LT y se agruparon en siete intervalos con amplitud de 25 cm LT. En el intervalo de 137 a 240 cm de longitud total se observó una diversidad de especies presa de (H’ = 1.58 a 1.80) y una amplitud de nicho trófico de (Bi = 0.24 a 0.94); mientras que para las tallas mayores 241 a 318 cm LT, la diversidad fue menor (H’ = 1.42 a 1.54), así como una amplitud de nicho trófico (Bi = 0.15 a 0.43) (Fig. 5).

Figura 6 Valores del Índice de Morisita por intervalos de tallas del tiburón zorro Alopias pelagicus

Figura 5 Diversidad de especies presa Índice de Shannon-Weiner (H’) y Amplitud de nicho trófico Índice de Levin (Bi) por intervalos de talla en la dieta del tiburón zorro Alopias pelagicus

De acuerdo con el índice de traslapo de Morisita-Horn para A. pelagicus, se presentaron valores altos entre sexo y estado de madurez de (0.8 y 1) (Tabla 3), lo cual manifiesta que se alimentan de componentes alimenticios similares, principalmente D. gigas y B. panamense, mostrando que no existe segregación por alimento entre sexo y estado de madurez sexual. Con respecto a la dieta entre sexos del tiburón zorro Alopias pelagicus se observó un traslapamiento total (Cλ = 0.95). Tabla 3 Valores de traslapamiento trófico cuantificados en la dieta del tiburón zorro Alopias

En relación a los intervalos de tallas registradas para A. pelagicus, el índice de Morisita-Horn indica un traslapamiento trófico diferente. En la dieta entre tallas de 137 a 162 cm (Cλ = 0.13), de 163 a 188 cm (Cλ = 0.43), de 189 a 214 cm (Cλ = 0.10), presentaron un traslapamiento menor y de 215 a 240 cm (Cλ = 0.78), de 241 a 266 cm (Cλ = 0.90), de 267 a 292 cm (Cλ = 0.87), y de 293 a 318 (Cλ = 0.62), presentaron un mayor traslapamiento (Fig. 6).

Análisis trófico de Alopias superciliosus Alopias superciliosus se capturo durante todos los meses de muestreo. Los meses de enero, febrero, marzo, mayo y julio se obtuvo un valor más alto en el número de organismos. Se analizaron un total de 140 estómagos, de los cuales, 121 estómagos presentaron contenido estomacal (86.4%) y 19 estuvieron vacíos (13.6%) representados en un total para machos de 74 y hembras de 66 estómagos. Se identificaron 26 especies presas, de las cuales 20 fueron peces, 5 cefalópodos y un crustáceo. De acuerdo al método numérico, el espectro trófico estuvo integrado por 499 organismos presa, de los cuales los peces aportaron 90.58% con 452 organismos, los cefalópodos 9.02% con 45 organismos, y un crustáceo 0.40% con 2 organismos. Referente a las especies presa, el pez Merluccius gayi tuvo el valor porcentual más alto 33.07% (165 organismos), seguido por la familia Exocoetidae 14.03% (70 organismos), el pez Larimus argenteus 13.23% (66 organismos), pez volador Exocoetus spp. 8.42% (42 organismos), y el pez linterna Benthosema panamense 7.62% (38 organismos) (Tabla 4) (Fig. 7). Por peso, las presas representaron un total de 37 120.86 g. Los cefalópodos aportaron 51.39% (19 076.2 g en peso de retrocálculo), los peces 25.60% (9 503.91 g), y el crustáceo 0.01% (3 g). Las especies presas más importantes fueron, el calamar Dosidicus gigas con 31.49% del total de peso registrado (11 690 g), seguido por Sthenoteuthis oualaniensis 17.30% (6 422 g), Merluccius gayi 10,01% (3 746.88 g), y Larimus argenteus 4.40% (1 632.01 g). Los restos de peces representaron 22.50% (8 351.16 g), los restos de calamar 0.46% (172.03 g), y los restos de crustáceos el 0.04% (14.56 g) (Fig. 7). Los peces fueron el contenido alimenticio más frecuente en la dieta del tiburón zorro Alopias superciliosus con 63.86%, los cefalópodos representaron el 8.13%, y el crustáceo 0.30%. Las especies presas más frecuente en la dieta fueron el pez Merluccius gayi con (24.70%), el pez linterna Benthosema panamense con (9.04%) seguido por

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

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Tabla 4 Categorías alimenticias en la dieta del tiburón zorro Alopias superciliosus, expresados en valores absolutos y porcentajes de los métodos numérico (N), gavimétrico (P), frecuencia de ocurrencia (FO) e índice de importancia relativa (IIR)

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HÁBITOS TRÓFICOS Alopias pelagicus y A. superciliosus

los peces Exocoetus spp. y Larimus argenteus con 6.93% respectivamente. Los restos de peces representaron el (23.80%) en frecuencia de ocurrencia; mientras que los restos de calamar representaron el (1.51%), y los restos de crustáceos (2.41%) (Fig. 7). De acuerdo con el Índice de Importancia Relativa, los peces presentaron el valor porcentual más alto con 90.55%, los cefalópodos con 9.44%, y el crustáceos con 0.01% (Tabla 4). En cuanto a las especies presas, el pez Merluccius gayi registró el valor porcentual más alto (68.74%), por lo que fue el componente alimenticio más importante en la dieta del tiburón zorro Alopias superciliosus; seguido por el pez Larimus argenteus (7.87%), calamar gigante Dosidicus gigas (6.21%), pez linterna Benthosema panamense (4.47%), y pez volador Exocoetus spp. (4.16%) (Fig. 6). La amplitud del nicho trófico indica que este tiburón es un depredador especialista debido al mayor consumo de Merluccius gayi, Larimus argenteus, Dosidicus gigas, Benthosema panamense, y Exocoetus spp. Presento una diversidad media y un traslapamiento entre sexo y talla (Fig. 7).

observó un número bajo de organismos presas: M. gayi, B. panamense, y Exocoetus spp. (Fig. 8); sin embargo este mantiene preferencia por los mismos componentes alimenticios.

Figura 8 Porcentaje del IIR% de las presas principales del tiburón zorro Alopias superciliosus por mes de muestreo en Manta (Tarqui), Ecuador durante 2004

La dieta del tiburón zorro A. superciliosus presentó una diversidad media (H’= 2.25); sin embargo la amplitud del nicho fue baja (Bi = 0.20) (Tabla 5), lo cual indica que el tiburón zorro es considerado en esta zona como un depredador especialista debido al mayor consumo de peces (Merluccius gayi, Larimus argenteus, Exocoetus spp. y Benthosema panamense). Las hembras presentaron una diversidad de especies presa de (H’= 2.30), y una amplitud del nicho trófico de (Bi = 0.30) mientras que la diversidad de especies presa en los machos fue de (H’= 2.11), y una amplitud del nicho trófico de (Bi = 0.21) (Fig. 9).

Tabla 5 Valores de diversidad, uniformidad y amplitud del nicho por sexo y estados de madurez, cuantificados en la dieta del tiburón zorro A. superciliosus

Figura 7 (a) Porcentaje Numérico, Gravimétrico y Frecuencia de Ocurrencia; b) Índice de Importancia Relativa de las categorías alimenticias en la dieta del tiburón zorro Alopias superciliosus en Manta (Tarqui), Ecuador durante el 2004

La variación mensual del alimento consumido por Alopias superciliosus, mostró una predilección por cinco componentes alimenticios: M. gayi, L. argenteus, D. gigas, B. panamense y Exocoetus spp., ya que fueron las especies más importante dentro de la dieta del tiburón zorro durante los meses de estudio. Sin embargo el primer mes de muestreo (enero) hubo un mayor número de presas, siendo dominada por los teleósteos, L. argenteus, M. gayi, Exocoetus spp. y en menor cantidad por el cefalópodo D. gigas; en abril se

Figura 9 Diversidad de especies presa Índice de Shannon-Weiner (H’) y amplitud del nicho trófico Índice de Levin (Bi) en la dieta de hembras y machos del tiburón zorro Alopias superciliosus

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

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Los tiburones A. superciliosus analizados presentaron tallas de 153 a 400 cm LT y se agruparon en ocho intervalos con amplitud de 30 cm LT. En el intervalo de 153 a 276 cm LT se observó una diversidad de especies presa de (H’ = 1.01 a 2.23); y una amplitud de nicho trófico de (Bi = 0.27 a 0.79), mientras que para las tallas mayores de 277 a 400 cm LT la diversidad fue (H’= 1.04 a 2.11) y una amplitud del nicho trófico de (Bi = 0.38 a 0.89) (Fig. 10).

Figura 11 Valores del Índice de Morisita por intervalos de tallas del tiburón zorro Alopias superciliosus

Discusión

Figura 10 Diversidad de especies presa Índice de Shannon-Weiner (H’) y Amplitud de nicho trófico Índice de Levin (Bi) por intervalos de talla en la dieta del tiburón zorro Alopias superciliosus

De acuerdo con el índice de traslapo de Morisita-Horn en A. superciliosus, se obtuvieron valores altos entre sexo y estado de madurez de 0.60 y 0.96 respectivamente (Tabla 6), lo cual indica que tanto por sexo como por estado de madurez, no existe segregación al alimentarse de las mismas especies presas en su dieta como: M. gayi, L. argenteus, B. panamense, y la familia Exocoetidae. Con respecto a la dieta entre sexos del tiburón zorro Alopias superciliosus se observó un traslapamiento total (Cλ = 0.96). Tabla 6 Valores de traslapamiento trófico cuantificados en la dieta del tiburón zorro A. superciliosus

Referente a los intervalos de tallas registradas para Alopias superciliosus son de (153 a 396 cm), el índice de MorisitaHorn indica que las tallas registrada para esta especie tienen un traslapo diferente en la dieta : 215 a 245 cm (Cλ = 0.89), 246 a 276 cm (Cλ = 0.77), 277 a 307 cm (Cλ = 0.83) poseen un traslapamiento total de presas, y de 308 a 338 cm (Cλ = 0.59), 370 a 400 cm (Cλ = 0) poseen un traslapo biológicamente significativo dominado por pocas especies presa (Fig. 11).

El bajo porcentaje de estómagos vacíos en este estudio podría indicar una mayor actividad alimenticia durante la noche, considerando el estado de digestión de las presas registradas. Los tiburones fueron capturados en la pesquería de red de enmalle por periodos de tres a cuatro horas, durante la noche y/o en la madrugada (Villón & Beltrán 1999). Alopias pelagicus Baigorrí-Santacruz & Polo-Silva (2004), en su trabajo de Alopias pelagicus en el pacifico ecuatoriano, durante el segundo semestre de 2003, mencionan que esta especie de tiburón zorro se alimenta tanto de cefalópodos como de peces, presentándose como presas principales a Dosidicus gigas, Sthenoteuthis oualaniensis y Benthosema panamense. En el presente estudio se mantuvieron las mismas presas dominantes que Baigorrí-Santacruz & PoloSilva (2004) registraron, lo cual indica que estos tiburones permanecen en la zona por la disponibilidad de presa en el área. Con respecto a los análisis tróficos mensuales de Alopias pelagicus, no se presentaron variaciones de las presas importantes, lo cual puede indicar la mayor abundancia de estas especies presas (principalmente cefalópodos) en la zona de investigación, lo cual permite que los pelágicos mayores como tiburones, atunes, peces picudos y dorados permanezcan en la zona de Ecuador debido a la mayor cantidad de alimento presente en la zona. Según la escala que propone Vandermeer (1981), A. pelagicus presenta una dieta poco diversa debido a que estas se encuentran dominada por las tres especies mencionadas. Su amplitud de nicho trófico también fue bajo, clasificándolo como un depredador especialista debido al mayor consumo de pocas presas dominantes, similar a lo registrado por Baigorrí-Santacruz & Polo-Silva (2004) los cuales registraron una diversidad baja de especies presa. El índice de diversidad (Shannon-Weiner), puede ser

RENDÓN - MACÍAS et al.

HÁBITOS TRÓFICOS Alopias pelagicus y A. superciliosus

utilizado para cuantificar la amplitud del nicho trófico (Cortés et al. 1996). A pesar de dar mayor importancia a menos categorías alimentarías, se presentan valores bajos semejantes a los mostrados por el índice de Levin, señalando igualmente una conducta alimentaria especialista en el área de estudio. El análisis de traslapo en A. pelagicus indico que este depredador no presento segregación por alimento entre sexos (Cλ: 0,95), ya que consumen las mismas presas (Dosidicus gigas y Benthosema panamense) y en proporción similar. Es probable que esta situación sea debido a la abundancia de recursos y posiblemente indica un exceso de presas disponibles como señala Smale (1991) en sus investigaciones con tiburones en Sudáfrica. Alopias superciliosus La preferencia que tiene A. superciliosus por el consumo de peces oceánicos y costeros es un indicativo de que realiza migraciones verticales para alimentarse de especies pelágicas, principalmente durante la noche (Castillo et al. 1996). Este tiburón es un depredador que captura sus presas a diferentes profundidades por encontrarlas en diversos hábitats y puede sumergirse a grandes profundidades, como se demuestra en el consumo de cefalópodos mesopelágicos como Sthenoteuthis ovalaniensis y Mastigoteuthis dentata; asimismo consume una gran proporción de un pez bentónico-demersal (Merluccius gayi gayi), lo cual indica las inmersiones de este tiburón hacia el fondo (100 m) ya que es el hábitat de profundidad de este pez. En el análisis mensual de consumo de presas por este tiburón, se observo en enero que A. supercilisosus se alimento principalmente en la zona costera, cambiando en febrero a la zona oceánica; mientras que de marzo a septiembre su alimentación se conformó por especies presas que habitan en ambas zonas. La presa Merluccius gayi fue uno de los componentes alimenticios principales, ya que su frecuencia de ocurrencia en todos los meses fue significativa, otras de las especies que dominaron en su dieta fue Larimus argenteus y Dosidicus gigas, como presas secundarias, así como Benthosema panamense, y Exocoetus spp. L. argenteus fue importante de enero a marzo; sin embargo ya no estaba presente en los estómagos de este tiburón de abril a septiembre, probablemente a la migración de la especie presa. La variación estacional de la dieta del tiburón zorro, Alopias superciliosus es el resultado de la disponibilidad de los recursos alimentarios y de complejas interacciones ecológicas, tales como la competencia y la repartición del recurso.

La diversidad y amplitud del nicho en Alopias superciliosus presentó una diversidad media, clasificándolo como un depredador especialista, debido al mayor consumo por cuatro especies principales: Merluccius gayi, Larimus argenteus, Dosidicus gigas y Benthosema panamense; a diferencia del estudio de Baigorrí-Santacruz & Polo-Silva (2004) quienes encontraron una diversidad baja de especies, tanto a nivel general como por sexo. El análisis de traslapo de dieta del tiburón zorro A. superciliosus por tallas, indica que consume los mismos recursos alimenticios pero en proporciones diferentes. De acuerdo a los resultados obtenidos en el índice de traslapamiento trófico (Morisita-Horn Cë) entre ambos depredadores, no fue significativo; ya que estos tiburones pueden consumir algunas especies presa comunes pero en diferente proporción, mostrando que A. pelagicus se alimenta mas de cefalópodos en la zona oceánica; mientras que A. superciliosus consume peces en la zona costera en el área de Ecuador.

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HÁBITOS ALIMENTICIOS DEL TIBURÓN MICO Carcharhinus falciformis (Bibron, 1839) EN EL PACIFICO ECUATORIANO FEEDING HABITS OF THE SILKY SHARK Carcharhinus falciformis (Bibron, 1839) IN THE ECUADORIAN PACIFIC Luís Cedeño-Figueroa1, Colombo Estupiñán-Montaño1 y Felipe Galván-Magaña2 ¹ Universidad Laica “Eloy Alfaro” de Manabí (ULEAM).Facultad Ciencias del Mar. Ciudadela Universitaria vía San Mateo. P.O. Box 27-32. Manta, ECUADOR. [luis_cefi@hotmail.com] [goliathcem@gmail.com] ² Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas. Av. Instituto Politécnico Nacional s/n Col. Playa Palo de Santa Rita. Apdo. Postal 592. La Paz, B.C.S. MÉXICO. C.P. 23096. [galvan.felipe@gmail.com]

Resumen.Se analizaron 69 estómagos de Carcharhinus falciformis capturados en el Pacifico ecuatoriano y desembarcados en las costas de Manta, Ecuador. Los tiburones fueron muestreados de enero a diciembre del 2004. De acuerdo con el índice de importancia relativa (IIR), el Tiburón mico se alimenta de peces (Thunnus albacares, Thunnus spp., Auxis thazard) y cefalópodos (Ancistrocheirus lesueuri y Argonauta spp.). Cacharhinus falciformis es una especie que se caracteriza por ser un depredador generalista en el tipo de presas que consume.

Abstract.69 stomachs of Carcharhinus falciformis caught in Ecuadorian waters and landed in Manta were analysed. The sharks went sampled between January and December 2004. Based on the index of relative importance (IRI), the Silky Shark feeds on fish (Thunnus albacares, Thunnus spp., Auxis thazard) and cephalopods (Ancistrocheirus lesueuri and Argonaut spp.). Cacharhinus falciformis is generalist predator. Keywords: Silky Shark, Cacharhinus falciformis, feeding habits, Ecuador

Palabras claves: Tiburón mico, Cacharhinus falciformis, hábitos alimenticios, Ecuador

Introducción La falta de conocimientos biológicos de las especies de tiburón que se capturan en Ecuador, no permite establecer planes de manejo pesquero y de conservación. El realizar estudios biológicos, como los hábitos alimenticios de los tiburones permite comprender su papel ecológico en el ecosistema marino de Ecuador. A nivel mundial existen pocos trabajos que mencionan acerca de los hábitos alimenticios de C. falciformis. MarínOsorno (1992), analizó el contenido estomacal de tiburones pertenecientes a 6 órdenes, 10 familias, 15 géneros y 27 especies en Tamaulipas y Veracruz (Océano Atlántico). Este autor revisó 7 estómagos de C. falciformis, encontrando como categoría alimenticia principal a los peces óseos. Entre estos incluía la carnada de las cimbras y sólo se identificó al pez Sphyraena barracuda, por lo tanto afirma que el tiburón piloto se alimenta de presas epipelágicas, encontrando en su dieta atunes, macarelas y calamares. En el Océano Pacífico, Galván-Magaña et al. (1989),

analizaron los contenidos estomacales de 11 especies de tiburones que se capturan en las cercanías a Isla Cerralvo, localizada en el Golfo de California. Estos autores encontraron que C. falciformis se alimenta principalmente de la langostilla Pleuroncodes planipes, así como de peces y crustáceos bentónicos. Cabrera - Chavez-Costa (2000), analizó 34 estómagos de C. falciformis en Puerto Madero Chiapas, cuya presa principal fue el cangrejo Portunus xantusii affinis. Debido a que este cangrejo epipelágico constituyó la mayor parte de la dieta de este organismo, se le clasificó como especialista. Asimismo Cabrera - ChavezCosta (2003), analizó 263 estómagos de C. falciformis en Baja California Sur, México, encontrando que Scomber japonicus, Dosidicus gigas y Pleuroncodes planipes fueron las presas principales. Para Ecuador no existen antecedentes de estudios de alimentación de C. falciformis por lo cual la presente información sería la primer aportación de la biología de C. falciformis para aguas ecuatorianas.

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

Material y métodos Las muestras se obtuvieron en la ciudad de Manta, Ecuador situada entre 00º 57’ Latitud Sur y 080º 42’ Longitud Oeste (Fig. 1). Las muestras de estómagos que se analizaron fueron obtenidas de enero a diciembre del 2004. De cada tiburón se registró su longitud total, se extrajo el contenido estomacal y se le conservo en formalina.

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indica la amplitud del nicho trófico y esta representado de la siguiente manera:

Donde, n es el número de presas y Pij es la proporción de la dieta del depredador sobre la presa j. Asimismo, se determinó el espectro trófico de machos y hembras, así como dos intervalos de tallas, y se realizó un análisis de traslapamiento trófico con el fin de comparar probables diferencias en la dieta, para lo cual se usó el índice de Morisita-Horn (Horn 1966, Smith & Zaret 1982).

Resultados

Figura 1 Área de estudio. Pacifico ecuatoriano

Se separaron las diferentes especies presa de acuerdo con su grupo taxonómico, identificándose hasta el menor taxón posible, dependiendo del estado de digestión que presentaban. Para la determinación taxonómica se utilizaron varios trabajos, para el caso de los peces se utilizó las claves de Clothier (1950), Clothier & Baxter (1969), Allen et al. (1995), Rubio-Rincon (1988), Béarez (1996), Chirichigno & Vélez (1998), García-Godos (2001). Los cefalópodos debido a la rápida digestión de las partes blandas de su cuerpo, fueron identificados por medio de su aparato mandibular, comúnmente conocido como “pico”, utilizando las claves de Clarke (1962, 1986) y Wolff (1984).

El análisis cuantitativo del contenido estomacal se realizó utilizando los métodos numérico (N), gravimetrico (P) y de frecuencia de ocurrencia (FO) (Hyslop 1980). Así mismo, se empleo el índice de importancia relativa (IIR) propuesto por Pinkas et al. (1971), el cual incorpora los métodos anteriores mediante la siguiente formula: IIR = (N + P) * FO Donde, N es el porcentaje de número, P es el porcentaje de peso y FO el porcentaje de frecuencia de ocurrencia. De igual manera, se aplico el índice de Levin’s (Bi), el cual

Se analizaron un total de 69 estómagos, de los cuales 59 (85.5%) presentan alimento y 10 (14.5%) estaban vacíos. Se identificaron un total de 22 especies presas, de las cuales 8 son cefalópodos y 14 especies de peces (Tabla 1). En el espectro trófico y de acuerdo con el método numérico, los cefalópodos aportaron el 30.9%. Los peces contribuyeron con 67.8% y restos de tortugas que aportan el 1.2%. Las especies más importantes por numero de organismos fueron: Thunnus albacares 10.6 %, Thunnus spp. 8.2%, Argonauta spp. 7.1% y Vitreledonella richardi 7.1%. Gravimétricamente, las presas de mayor importancia en el espectro trófico fueron: Thunnus albacares 35.5%, Thunnus spp. 18.4%, Thunnus obesus 6.9% y Auxis thazard 5.8% . Por frecuencia de ocurrencia fueron: Thunnus albacares 10.2%, Thunnus spp. 10.2%, Auxis thazard 8.5%, Vitreledonella richardi 6.8%. En el índice de importancia relativa (IIR), las presas de mayor importancia fueron: Restos de peces (41.6%), Thunnus albacares (22.4%), Thunnus spp. (13%), Restos de cefalópodos (5.5%) y Auxis thazard (4.8%) (Tabla 1) (Fig.2).

CEDEÑO - FIGUEROA et al.

HÁBITOS ALIMENTICIOS DEL TIBURÓN MICO Carcharhinus falciformis

Tabla 1 Espectro trófico general de Carcharhinus falciformis en el área de Manta, Ecuador, expresando en valores porcentuales los métodos numérico (N), gravimetrico (P), frecuencia ocurrencia (FO) e índice de importancia relativa (IIR)

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3 que representan el 14.3% del total analizados. Mientras que en las hembras los estómagos fueron 38, entre ellos 31 presentan alimento (81.6%). Los estómagos vacíos fueron 7 que corresponden al 18.4%. En los machos se identifican dos grupos de presas: Moluscos cefalópodos (59%) y Peces (41.1%), mientras que en las hembras, hay 3 grupos: Cefalópodos (2.7%), Peces (97%) y Reptiles (0.4%). Los machos muestran mayor importancia por los cefalópodos, mientras que las hembras tienen mayor preferencia por los peces. Figura 2 Índice de importancia relativa de las especies presas más importantes en el espectro trófico de Carcharhinus falciformis, incluyendo el método numérico, gravímetro y frecuencia de ocurrencia. 1 = Ancistrocheirus lesueuri, 2 = Argonauta spp., 3 = Restos de cefalópodos, 4 = Auxis thazard, 5 = Restos de peces, 6 = Fam. Scombridae, 7 = Fam. Tetraodontidae, 8 = Thunnus albacares, 9 = Thunnus spp. y 10 = Vitreledonella richardi.

Con relación al índice de diversidad de Shannon-Weiner (H’), en el cual se obtuvo un valor de 2.69, una equidad de Pielou (E) de 0.88, y un índice de Levín (Bi) de 0.57, lo cual indica que estos depredadores tienden a ser más generalistas.

En los tiburones machos, basado en el índice de importancia relativa (IIR), las presas más importantes fueron: Restos de cefalópodos (33.4%), restos de peces (17.3%), Ancistrocheirus lesueuri (13.2%), Thunnus spp. (11.4%) y Vitreledonella richardi (8.8%) (Fig. 3). En las hembras las presas más importantes con el índice de importancia relativa (IIR), fueron: Restos de peces (43.9%), Thunnus albacares (29.7%), Thunnus spp. (12.1%) y Auxis thazard (Fig. 4).

Análisis trófico por sexos En tiburones macho de Carcharhinus falciformis se analizaron 21 estómagos, de los cuales 18 (85.7%) contienen alimento. Con respecto a los estómagos vacíos se registran

Figura 4 Índice de importancia relativa. Hembras de Carcharhinus falciformis. Especies presas más importantes en el espectro trófico. 1.Restos de peces, 2.Atún aleta amarilla (Thunnus albacares), 3.Atún no identificado (Thunnus spp.), y 4.Botellita (Auxis thazard)

De acuerdo índice de Levín (Bi), indica que los machos de Carcharhinus falciformis son depredadores más generalistas; mientras que las hembras son depredadores más selectivas al momento de alimentarse (Fig.5). Figura 3 Índice de importancia relativa. Machos de Carcharhinus falciformis. Especies presas más importantes en el espectro trófico. 1.Restos de cefalópodos (calamar y pulpo), 2.Restos de peces, 3.Calamar (Ancistrocheirus lessueuri), 4.Atún no identificado (Thunnus spp.), y 5.Pulpo (Vitreledonella richardi)

CEDEÑO - FIGUEROA et al.

HÁBITOS ALIMENTICIOS DEL TIBURÓN MICO Carcharhinus falciformis

Analizando la diversidad de presas se observa en Ecuador un valor de diversidad intermedio(H´= 2.69), comparado con lo registrado en Baja California Sur, Mexico, donde la diversidad es baja (H´=1-1.3). Esta diversidad podria ser debido a la diferencia de ambientes en los cuales consume sus presas el tiburón mico. La zona de Baja California Sur es un ambiente subtropical-templado; mientras que en Ecuador es un ambiente más tropical.

Figura 5 Relación entre sexos y la amplitud de la dieta de Carcharhinus falciformis

Utilizando el índice de Morisita-Horn (Cë) se obtuvo un valor de 0.57, indicando que la dieta alimenticia entre machos y hembras de Carcharhinus falciformis es un poco diferente. Con una tendencia de las hembras a consumir más peces; mientras que los machos consumen más cefalópodos. En los machos las presas de mayor importancia fueron: Restos de cefalópodos, restos de peces, Ancistrocheirus lesueuri, Thunnus spp. y Vitreledonella richardi; mientras que en las hembras fueron: Restos de peces, Thunnus albacares, Thunnus spp.

Discusión Al comparar las presas más importantes de C. falciformis registradas en Ecuador (Restos de peces, Thunnus albacares, Thunnus spp., restos de cefalópodos y Auxis thazard), con respecto a otras investigaciones realizadas a nivel mundial, se observa que las presas son diferentes, principalmente en los estudios realizados en el Océano Pacifico Oriental, donde estos tiburones se alimentan principalmente de langostilla Pleuroncodes planipes, Scomber japonicus, Dosidicus gigas en la zona de Baja California Sur y Golfo de California (Galván-Magaña et al. 1989, Cabrera - Chavez-Costa 2003); mientras que en el sur de México consume un cangrejo epipelágico Portunus xantusii affinis (Cabrera - Chavez-Costa 2000). En relación a las diferencias encontradas en las presas principales entre machos y hembras, se observa que los machos tienden a consumir más cefalópodos que las hembras, las cuales prefieren consumir más peces. En los machos las presas de mayor importancia fueron: Restos de cefalópodos, restos de peces, Ancistrocheirus lesueuri, Thunnus spp. y Vitreledonella richardi; mientras que en las hembras fueron: Restos de peces, Thunnus albacares, Thunnus spp. En el estudio de Cabrera - Chavez-Costa (2003) para la zona de Baja California Sur, México, registra presas similares en ambos sexos.

En el análisis de la amplitud de nicho trófico (índice de Levín Bi), se encontro que los machos de Carcharhinus falciformis son depredadores más generalistas; mientras que las hembras son depredadores más especialistas. Cabrera - Chavez-Costa (2003), hace referencia a los hábitos alimenticios de C. falciformis en dos áreas de Baja California Sur, México (Punta Lobos y Punta Belcher), donde especifica que se obtuvieron valores entre 0.05-0.21 para el índice de Levin’s (Bi), determinando que es un organismo especialista debido al mayor consumo de pocas presas, principalmente langostilla (P. planipes), macarelas (Scomber japonicus) y calamar gigante (D. gigas). Aplicando el índice de traslapamiento de dietas (MorisitaHorn Cë) se obtuvo un valor de 0.57, lo que indica una diferencia pequeña entre la dieta de ambos sexos. Cabrera - Chavez-Costa (2003), encuentra en dos áreas de Baja California Sur que este tiburón se traslapa en sus dietas entre hembras y machos, así como entre machos adultos y machos juveniles (0.91); lo cual indica que se alimentan en las mismas zonas; sin embargo entre hembras adultas y hembras juveniles no hay traslape de dietas (0.4), indicando que se alimentan en áreas diferentes.

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

verano de Carcharhinus falciformis, Sphyrna lewini y Nasolamia velox (Carcharhiniformes: Carcharhinidae) a partir del análisis de su contenido estomacal en el Golfo de Tehuantepec, México. Tesis de Licenciatura. UNAM. México. 63 pp. Cabrera - Chavez-Costa A. 2003. Hábitos alimenticios del tiburón piloto Carcharhinus falciformis (Bibron, 1839) en la costa occidental de Baja California Sur. Tesis de Maestría. Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas. México. 110 pp. Chirichigno N & J Vélez. 1998. Clave para identificar los peces marinos del Perú (Segunda Edición. Revisada y actualizada). Instituto del Mar del Perú (IMARPE). Callao. 500 pp. Clarke MR. 1962. The identification of cephalopod beaks and their relationship between beak size and total body weight. Bull. British Mus. (Nat. Hist.) Zool. 8(10): 422 - 480. Clarke MR (editor). 1986. A Handbook for the Identification of Cephalopod Beaks. Clarendon Press, Oxford, U.K. 273 pp. Clothier CR. 1950. A key to some southern California fishes based on vertebral characters. Calif. Div. Fish Game Fish. Bull. 79: 83 pp. Clothier C & J Baxter. 1969. Vertebral characters of some Californian fishes with notes on other Eastern Pacific species. Department of Fish and Game. Marine Resources Operations. State of California, 32 pp.

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ASPECTOS REPRODUCTIVOS DE LOS TIBURONES MARTILLO Sphyrna lewini (Grifftith & Smith, 1834) y S. zygaena (Linnaeus, 1758) EN AGUAS DEL ECUADOR REPRODUCTIVE ASPECTS OF SCALLOPED HAMMERHEAD SHARK Sphyrna lewini (Grifftith & Smith, 1834) AND SMOOTH HAMMERHEAD SHARK S. zygaena (Linnaeus, 1758) IN ECUADORIAN WATERS Maribel Carrera - Fernández 1 y Jimmy Martínez - Ortíz

¹ Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR-IPN), Playa Palo de Santa Rita s/n, Apartado Postal 592, La Paz, Baja California Sur, C.P. 23096, MEXICO. [mcarrera@ipn.mx] ² Fundación Escuela de Pesca del Pacífico Oriental (EPESPO), Avenida Flavio Reyes, calle 34, Barrio Umiña. P.O.BOX 1305001, Manta - ECUADOR, América del Sur. [jmartinez@mardex.com.ec]

Resumen.Se analizaron 1749 tiburones martillo Sphyrna lewini y 2220 S. zygaena capturados en aguas ecuatorianas. Los registros de los tiburones fueron obtenidos de septiembre del 2003 a diciembre del 2006. La madurez en los machos se analizó de acuerdo a la calcificación de los gonopterigios y en las hembras con la presencia de marcas de cortejo o presencia de embriones. Ambos fueron categorizados en dos estados reproductivos (juveniles y adultos). Se analizaron 1062 hembras y 687 machos de S. lewini con tallas entre 46 y 302 cm de longitud total (LT). Los machos parecen madurar a los 190 cm LT; mientras que las hembras maduran a los 225 cm LT. Las hembras de S. lewini dominaron sobre los machos en todo el estudio (1M:1.5H). Se registraron 1154 machos y 1066 hembras de S. zygaena, con tallas de 54 a 303 cm LT. La talla de madurez sexual para los machos fue estimada en 215 cm LT y las hembras fueron maduras a los 240 cm LT. La proporción de sexos total fue de 1M:0.89H. Los desembarques de estas especies de tiburones martillo en Ecuador estuvieron dominados por juveniles, con un 70% para S. lewini y 87% para S. zygaena.

Abstract.Scalloped Hammerhead sharks Sphyrna lewini (1749 individuals) and Smooth Hammerhead sharks S. zygaena (2220 individuals) captured in Ecuadorian waters between September 2003 and December 2006 were analyzed. Male maturation was evaluated considering calcification of claspers, in females the presence of mating scars or embryos were used. Both species were categorized in two reproductive stages (juveniles and adults). For S. lewini 1062 females and 687 males were analyzed, ranging in size from 46 to 302 cm total length (TL). Males appeared to mature at 190 cm TL; whereas, females mature at 225 cm TL. S. lewini females were more abundant than males (1M:1.5F). For S. zygaena 1154 males and 1066 females were analyzed, ranging in size from 54 to 303 cm TL. Sexual maturity size in males was estimated at 215 cm TL, and 240 cm TL for females. The total sex ratio in S. zygaena was 1M:0.89F. The catches in Ecuadorian waters were dominated by juveniles of both species with 70% for S. lewini and 87% for S. zygaena. Keywords: Reproduction, Sphyrna lewini, Sphyrna zygaena. Ecuador

Palabras claves: Reproducción, Sphyrna lewini, Sphyrna zygaena. Ecuador

Introducción

referencia a sus capturas.

Sphyrna lewini y S. zygaena pertenecen a la familia Sphyrnidae, son de las especies de tiburones más distintivas, debido a la forma de martillo que presenta su cabeza y también se distinguen por sus patrones de comportamiento. Se ha observado que S. lewini llega a formar grupos de más de 100 individuos entre juveniles y adultos que permanecen en aguas costeras en busca de alimento y por las noches se dispersan ya sea por alimento o reproducción. Este comportamiento ha sido observado en el Golfo de California, México, en Isla Cocos, Costa Rica y en las islas Galápagos, Ecuador (Klimley et al. 1988, Arauz & Antoniou 2005). Además al tener un amplio intervalo de hábitats, estos tiburones son muy comunes y por lo tanto abundantes en las capturas de la pesca comercial, (Chen et al. 1988). En S. zygaena son mínimos los estudios biológicos reportados, y solo han sido en

Para Ecuador, el recurso tiburón forma parte de los desembarques artesanales cuando la flota dirige su esfuerzo pesquero hacia la captura de peces pelágicos grandes, utilizando la red de enmalle de superficie y el espinel (palangre) de superficie (Martínez 1999). Los tiburones presentan un lento crecimiento, madurez tardía y un índice de fecundidad bajo; aunado al incremento de la pesca comercial y el desarrollo costero ha hecho que sean más susceptibles a la sobreexplotación, teniendo como resultado una disminución drástica de sus poblaciones a nivel mundial (Holden 1974, Cailliet & Bedford 1983). A pesar que los tiburones martillo son un recurso importante en Ecuador, debido a que constituyen uno de

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

los atractivos principales para el turismo de buceo y está presente en un numero considerable en las capturas; no existen estudios sobre su biología básica, de estos estudios los aspectos reproductivos ocupan el primer lugar de importancia ya que se puede llegar a conocer la capacidad reproductiva de la especie, y por lo tanto la tasa de recuperación de la población. Asimismo estos estudios de reproducción permitirán conocer la distribución espacial tanto de sexos como por tallas ya que estas son importantes en la evaluación de la estructura poblacional de las especies explotadas (Mendizábal y Oriza et al. 2000), por lo cual la información que se presenta, aporta datos de la reproducción de dos especies de tiburones martillo capturadas en altos volúmenes en las costas de Ecuador, la cual servirá de base biológica para recomendar medidas de regulación en el sector pesquero o la conservación de las especies.

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Resultados Distribución temporal de Sphyrna lewini Se analizaron los datos biológicos de 1749 tiburones; 183 corresponden al año 2003 (septiembre - diciembre); la mayor cantidad de tiburones se obtuvo en el 2004, con 854 registros de enero a diciembre. En el 2005, 372 organismos y en el 2006 (enero - diciembre) 340 tiburones. Al agrupar el número total (Nt) de especimenes contabilizados durante todos los meses de muestreo se observó que las mayores capturas fueron en los meses de enero a julio (Tabla 1). Tabla 1 Número de tiburones (S. lewini) analizados y contabilizados (Nt) en el periodo de estudio

Material y métodos Los muestreos se realizaron desde septiembre de 2003 a diciembre de 2006, en los desembarques de la playa de Tarqui, en el puerto pesquero de Manta, Ecuador perteneciente a la provincia de Manabí que se localiza en los 0º 56’ S y 80º 43’ W. Para el trabajo de campo, se registró la longitud total (LT), desde la punta del morro hasta el lóbulo superior de la aleta caudal (Compagno 1984), la longitud precaudal (LP) y se determinó el sexo. Para determinar la madurez sexual, en el caso de los machos se midió la longitud de los gonopterigios, se observó el grado de calcificación, rotación y apertura del rifiodón. Los machos que presentaron gonopterigios sin calcificar se consideraron como inmaduros o juveniles; los que presentaron gonopterigios completamente calcificados que rotaban fácilmente y se abría el rifiodón fueron categorizados como maduros o adultos. En las hembras se consideró como índice de madurez la presencia de marcas de apareamiento y de embriones, quedando clasificadas como juveniles y adultas (Clark & Von Schmidt 1965, Pratt 1979, CarreraFernández 2004). La composición de tallas se realizó con histogramas de frecuencia para sexos combinados. La proporción de sexos se utilizó bajo la hipótesis nula de que existe una proporción de 1:1 utilizando la prueba estadística de x2. Se realizaron análisis de regresión lineal para observar si existía relación entre el largo del gonopterigio y la longitud total ya que este tipo de relación es un índice de madurez (Pratt 1979, Joung & Chen 1995).

Composición de tallas en Sphyrna lewini El intervalo de tallas fue de 46 cm a 302 cm de longitud total (LT). Las tallas en los machos variaron desde 65 cm hasta 282 cm LT; mientras que para las hembras el intervalo fue de 46 cm a 302 cm de LT. Los ejemplares más pequeños registrados fueron de 46 cm a 73 cm LT. Los cuales son considerados como neonatos y la mayoría fueron hembras capturadas en el mes de julio. Las tallas que predominaron corresponden a los juveniles en ambos sexos constituyendo el 70% del total de especimenes analizados. En machos los intervalos más representativos fueron entre 140 - 214 cm LT, y para las hembras entre 125 - 214 cm LT. Se observó que los ejemplares que alcanzaron las tallas más grandes fueron hembras (Fig. 1).

Figura 1 Composición de tallas para machos y hembras de S. lewini (n=1749)

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ASPECTOS REPRODUCTIVOS TIBURONES MARTILLO Sphyrna lewini y S. zygaena

Para determinar la madurez en las hembras, se consideró la presencia de marcas de cortejo y presencia de embriones. La talla de primera madurez ocurre a los 225 cm de longitud total; la hembra más pequeña que presentó embriones midió 173 cm LT y es la longitud donde se empiezan a considerar como maduras. Una hembra que midió 272 cm LT presentó 10 embriones. Debido a la falta de datos no se pudo obtener la fecundidad ni el periodo de gestación. Torres-Huerta (1999) menciona que la fecundidad de esta especie es de 32 embriones con una talla de nacimiento de 49 cm LT. para el noroeste de México. De las 1062 hembras, 813 fueron juveniles y 249 fueron adultas. Figura 2 Proporción de sexos de acuerdo a su estado de madurez en Sphyrna lewini

Tabla 2 Número de tiburones (S. zygaena) analizados y contabilizados (Nt) durante el periodo de estudio

Proporción de sexos en Sphyrna lewini Se analizaron 1749 tiburones, de los cuales 1062 fueron hembras y 687 machos. Durante todo el estudio las hembras de Sphyrna lewini fueron más abundantes que los machos con un proporción total de 1M:1.5H (x2 =77, p<0.05). Los juveniles presentaron una proporción de 1M: 2H (x2 =144.9, p<0.05); mientras que en los adultos la proporción fue de 1M: 0.77H (x2 =7.2, p<0.05) (Fig. 2). Madurez sexual en Sphyrna lewini En los machos, la calcificación de los gonopterigios es la característica más utilizada para determinar la madurez sexual. Los tiburones que median menos de 170 cm presentaron gonopterigios de 2 cm hasta 19 cm, sin calcificar, sin rotación y sin abrir el rifiodón, por lo que se consideraron como inmaduros, después de esta talla se observa un aumento en el tamaño y la calcificación de los gonopterigios, llegando a estar completamente calcificados y con rotación, con medidas que fueron desde 14 cm hasta 31 cm y se consideraron como maduros (Fig. 3). Por lo que la talla de primera madurez para los machos se estableció a los 190 cm de LT. De los 687 machos examinados, 411 se clasificaron como inmaduros o juveniles y 276 fueron maduros o adultos.

Figura 3

Distribución temporal de Sphyrna zygaena Para esta especie se obtuvieron 2220 tiburones, 316 corresponden al 2003 (septiembre - diciembre). Para 2004 se registraron 872; 433 en el año 2005 y 599 para el año 2006. Al agrupar a todos los especimenes contabilizados (Nt) y analizados, se observó que esta especie es constante durante todo el año, excepto el mes de junio, cuando fue mas abundante y agosto cuando se reporto la menor cantidad (Tabla 2).

Relación entre la longitud total y la longitud del gonopterigio de Sphyrna lewini

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

Composición de tallas de Sphyrna zygaena Sphyrna zygaena presentó tallas desde 77 cm a 303 cm de longitud total. Los machos midieron entre 77 cm y 296 cm (con un neonato de 54 cm LT); mientras que las hembras se encontraron entre los 77 cm y 300 cm LT. Las tallas más pequeñas (54- 81 cm LT) se presentaron entre los meses de febrero a mayo. La distribución de tallas estuvo dominada por juveniles de ambos sexos en un 87% disminuyendo el número conforme aumenta su talla (Fig. 4).

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Para las hembras, la madurez se indica con la presencia de marcas de cortejo o embriones, además de la condición de los ovocitos, sin embargo en este estudio no se pudieron obtener esos datos. Por lo que se tomo la talla de madurez reportada por Compagno (1984), que menciona que las hembras maduran a los 240 cm LT y puede tener entre 29 y 37 embriones con un periodo de gestación de 10 -11 meses y una talla de nacimiento de 50 a 60 cm LT. Considerando este criterio, de las 1066 hembras registradas, 934 se catalogaron como juveniles y 132 como adultas.

Discusión El tiburón martillo S. lewini registró los valores más altos en el año 2004 con respecto al periodo de estudio (2003 - 2006); observándose una disminución drástica en los años siguientes. Con base a la información de los tiburones registrados con datos biológicos, se observó que los desembarques están compuestos en Figura 4 Composición de tallas para machos y hembras de S. zygaena

Proporción de sexos de Sphyrna zygaena Los machos fueron más abundantes que las hembras, presentando una proporción total de 1M: 0.89H. En los juveniles la proporción fue de 1M: 0.9H; mientras que en los adultos la proporción fue de 1M: 0.76H (Fig. 5). En los meses de mayo y noviembre la proporción fue de 1M: 1H, sin embargo no se observó un patrón en el resto de los meses. Madurez sexual de Sphyrna zygaena Los tiburones martillo machos que presentaron una longitud menor a 180 cm LT, presentaron gonopterigios de 2 cm a 10 cm de longitud sin calcificar, después de esta talla, los gonopterigios aumentaron su tamaño así como su calcificación, con una longitud máxima de 25 cm., incluyendo fácil rotación y abertura del rifiodón (Fig. 6). Por lo que la talla de primera madurez para los machos se estableció a los 215 cm LT. De los 1154 machos analizados, 999 fueron juveniles y 115 fueron adultos.

Figura 6

Figura 5 Proporción de sexos por estado de madurez en S. zygaena

Relación entre la longitud total y la longitud del gonopterigio en Sphyrna zygaena

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ASPECTOS REPRODUCTIVOS TIBURONES MARTILLO Sphyrna lewini y S. zygaena

su mayoría por juveniles (70%), debido principalmente a que esta especie prefiere hábitats costeros en sus primeros años de vida. Torres-Huerta (1999) menciona que los neonatos se encuentran principalmente en la superficie y cuando alcanzan tallas más grandes, aun como juveniles se alejan un poco de la costa o realizan migraciones verticales alcanzando profundidades de 43 m y soportando temperaturas de 18º a 21 ºC, lo cual coincide con Martínez (1999), quien reporta que en las aguas de Ecuador se utilizan las redes de enmalle de superficie así como el espinel de superficie, los cuales son empleados en la captura de peces pelágicos grandes. En los meses de invierno de enero a mayo se obtuvo el mayor número de tiburones martillo, coincidiendo con las aguas cálidas y la temporada de lluvias que son desde diciembre a abril en Ecuador. Compagno (1984) menciona que S. lewini es muy común en aguas costeras calidas y en mares tropicales. Esta especie de tiburón martillo también se ha observado para el Golfo de Tehuantepec, en el Pacífico Mexicano, la cual domina las capturas en los meses de marzo a agosto, coincidiendo con la presencia de aguas cálidas, además de la época de lluvias (Carrera-Fernández & GalvánMagaña 2006). El intervalo de tallas de S. lewini fue de 46 a 302 cm LT, estando bien representadas las tallas de la población, ya que se encontraron neonatos, juveniles y adultos. Resultados semejantes fueron obtenidos por BejaranoÁlvarez & Galván-Magaña (2006), quienes reportan tallas desde 48 cm a 290 cm LT para la costa de Salina Cruz, Oaxaca, México; sin embargo en Brasil, Hazin et al. (2001) reportan organismos desde 121 cm a 321 cm LT, dominando las hembras en el intervalo de 201 cm a 279 cm LT. Los machos de S. lewini son más abundantes en la mayoría de los estudios debido a que las capturas de los tiburones se realizan con embarcaciones pequeñas cerca de la costa (Branstetter 1987, Stevens & Lyle 1989, Bejarano-Álvarez & Galván-Magaña 2006). En el presente trabajo las hembras dominaron sobre los machos, al igual que lo reporta Chen et al. (1988) en Taiwán; esto se debe a que la mayoría de las capturas se realizan en zonas oceánicas de Ecuador, y se ha documentado que las hembras principalmente juveniles, prefieren las áreas más oceánicas (Klimley 1988, Stevens & Lyle 1989). La talla de madurez sexual establecida en este estudio para los machos de S. lewini fue a 190 cm LT, esta talla esta dentro del intervalo de 180 cm a 200 cm LT que mencionan Hazin et al. (2001) y es mayor a la reportada por BejaranoÁlvarez & Galván-Magaña (2006) y Torres-Huerta (1999) que establecen la talla de madurez a los 180 cm y 173 cm LT respectivamente, ambas para la costa del Pacifico Mexicano. Las hembras de S. lewini maduran a los 225 cm LT, coincidiendo notablemente con los 220 cm LT registrados por Bejarano-Álvarez & Galván-Magaña (2006). TorresHuerta (1999) estableció la talla de madurez a los 232 cm LT. Cabe mencionar que la mayoría de trabajos que coinciden en estos datos son del Océano Pacifico; mientras que para el Océano Atlántico es a los 240 cm (Hazin et al. 2001). Con respecto al número de embriones en S. lewini, se registraron

10 embriones como máximo, pero no se obtuvieron datos suficientes para establecer la fecundidad ni el periodo de gestación. Para las costas del Pacifico mexicano la fecundidad es de 32 hasta 40 embriones y una talla de nacimiento entre 41 y 49 cm LT (Torres-Huerta 1999, Bejarano-Álvarez & Galván-Magaña 2006); mientras que en Brasil se reportaron como máximo 21 embriones (Hazin et al. 2001). En relación a S. zygaena, presentó los mayores valores en los desembarques del año 2006 con respecto a los años anteriores (2003 -2005) y las capturas de esta especie fueron durante todo el año, corroborando que es una especie de aguas tropicales, subtropicales y templadas (Compagno 1984), por lo que soportan diferentes intervalos de temperatura a lo largo del año. Es una especie de hábitos pelágicos y costeros hasta una profundidad de 20m (Compagno 1984). Se observaron tallas desde 54 cm a 303 cm LT, por lo que están presentes, neonatos, juveniles y adultos. De acuerdo a Compagno (1984), esta especie es común entre 250 cm y 350 cm LT, rara vez alcanza los 400 cm LT. La mayoría de los organismos capturados eran juveniles (87% de la captura), en los cuales los machos fueron más abundantes que las hembras; sin embargo esta diferencia no fue significativa y tanto en juveniles como adultos fue semejante, sin existir una segregación por sexos. La talla de madurez en los machos de S. zygaena se reportó a 215 cm LT, similar a lo encontrado por Compagno (1984) en tiburones de 210 cm LT; mientras que para las hembras menciona que maduran a 240 cm LT; sin embargo en el presente estudio no pudo obtenerse la talla de madurez en hembras, debido a que no se observaron hembras grávidas o con marcas de apareamiento. Castro & Mejuto (1995) registraron 21 hembras grávidas entre los 220 cm y 255 cm de longitud furcal y una fecundidad promedio de 33.5 embriones en el Golfo de Guinea. Compagno (1984) reporta de 29 - 37 embriones y una talla de nacimiento de 50 a 60 cm LT. Los tiburones martillo S. lewini y S. zygaena pertenecen a la familia de los esfírnidos, por lo que comparten características en sus estructuras reproductivas. Los machos presentan un desarrollo en los testículos de tipo diamétrico, esto es, que los espermatozoides llevan su proceso de madurez de un extremo al otro del testículo (Pratt 1988), también presentan almacén de esperma conocido como espermatozeugmata de tipo compuesto similar al de otros carcariniformes como Rhizoprionodon terranovae y Prionace glauca (Pratt & Tanaka 1994, Carrera-Fernández 2004). En las hembras de S. lewini también se ha observado almacén de esperma a largo plazo, esta estrategia de almacenamiento es característica de especies nómadas, pues de esta manera incrementan sus posibilidades de asegurar una reproducción exitosa, el tiburón azul comparte esta característica (Pratt 1993, Carrera-Fernández 2004). En relación a su desarrollo embrionario, son especies vivíparas placentarias, ya que presentan un cordón umbilical que comunica al embrión con la madre; una característica

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

relevante es que el cordón presenta una serie de vellosidades conocidas como apendicularia, las cuales ayudan a que los embriones absorban los nutrientes que le provee la madre, por lo que se considera que los tiburones martillo son los mas evolucionados (Gilbert 1981). Los resultados obtenidos en este trabajo, coinciden en su mayoría con la información existente para S. lewini, no así para S. zygaena, que son mínimos los reportes sobre esta especie en todo el mundo; aunado a esto estas especies son de gran valor en el turismo de buceo y en la pesca comercial, por lo que la información generada es de vital importancia para futuras medidas regulatorias en Ecuador.

Literatura citada Arauz R & A Antoniou. 2005. Movements of scalloped hammerhead sharks (Sphyrna lewini) tagged in Cocos Island National Park, Costa Rica. Shark Research Institute. Bejarano-Álvarez M & F Galván-Magaña. 2006. Biología Reproductiva del Tiburón Martillo Sphyrna lewini (Griffith y Smith, 1834) en Salina Cruz, Oaxaca, México. Memorias del II Simposium Nacional de Tiburones y Rayas. D.F. México. 21 al 25 de agosto del 2006. Branstetter S. 1987. Age, growth and reproductive biology of the silky shark Carcharhinus falciformis, and the scalloped hammerhead, Sphyrna lewini, from de northwestern Gulf of México. Env. Biol. Fish. 19:161 - 173. Cailliet GM & DW Bedford. 1983. The biology of three pelagic sharks from California waters and their emerging fisheries: A review. CalCOFI Rep. 24:57 - 68. Carrera-Fernández M. 2004. Biología reproductiva del Tiburón azul, Prionace glauca (Linnaeus, 1758) en la costa occidental de Baja California Sur, México. Tesis de Maestría. CICIMAR-IPN. La Paz, B.C.S. México. 67 pp. Carrera-Fernández M & F Galván-Magaña. 2006. Pesquería artesanal y biología de los tiburones capturados en Salina Cruz, Oaxaca. Memorias del II Simposium Nacional de tiburones y Rayas. Facultad de Ciencias y grupo K’anxok. Universidad Nacional Autónoma de México. Cd. de México. 21 al 25 de agosto 2006. Castro JI & J Mejuto. 1995. Reproductive parameters of Blue shark, Prionace glauca, and others sharks in the Gulf of Guinea. Mar. Freshwater Res. 46:967 - 973 Chen C, T Leu & S Joung. 1988. Notes on reproduction in the scalloped hammerhead, Sphyrna lewini in northeastern Taiwan waters. U.S. Fishery Bulletin. 86: 389 - 393. Clark E & K Von Schmidt. 1965. Sharks of Central Gulf coast of Florida. Bull. Mar. Sci.15:13 - 83. Compagno LJV. 1984. Sharks of the world. An annotated and illustrated catalogue of shark species known to date. Part 2 . Carchariniformes. FAO Fish. Synop. 125(4): 251 663.

EPESPO-PMRC, 2007

Gilbert PW. 1981. Patterns of shark reproduction. Oceanus 24(4): 30 - 39. Hazin F, A Fisher & M Broadhurst. 2001. Aspects of reproductive biology of the Scalloped hammerhead shark, Sphyrna lewini, of northeastern Brazil. Env. Biol Fish. 61: 151 - 159. Holden MJ. 1974. Problems in the rational exploitation of elasmobranch populations and some suggested solutions. In: Sea Fisheries Research. F.R. Harden Jones (ed.). p.117137. Halsted Press, J. Wiley & Sons, New York. Joung SJ & CT Chen. 1995. Reproduction in the sand bar, Carcharhinus plumbeus, in the waters off Northeastern Taiwan. Copeia (3): 659 - 665. Klimley AP, SB Butler, DR Nelson & T Stull. 1988. Diel movements of scalloped hammerhead sharks, Sphyrna lewini Grifftith and Smith, to and from a seamount in the Gulf of California. Journal of Fish Biology. 33: 751 - 761. Martínez J. 1999. Casos de estudio sobre el Manejo de las Pesquerías de Tiburones en el Ecuador. En: Shotton R (ed.) Case studies of the management of elasmobranch fisheries. FAO Fisheries Technical Paper, No. 378, part 2 Rome, FAO. 1999. 682 - 727. Mendizábal y Oriza D, R Vélez-Marín, JF Márquez-Farías & SR Soriano-Velásquez. 2000. La pesquería oceánica de tiburones del Pacífico. En: Sustentabilidad y pesca responsable en México, evaluación y manejo 1999-2000. Instituto Nacional de la Pesca. SAGARPA. México.181 - 209. Pratt Jr HL. 1979. Reproduction of the blue shark, Prionace glauca. Fish. Bull. 77: 445 - 470. Pratt Jr HL. 1988. Elasmobranch gonad structure: A description and survey. Copeia (3): 719 - 729. Pratt Jr HL. 1993. The storage of spermatozoa in the oviducal glands of Western North Atlantic sharks. In: The reproduction and development of sharks, skates, rays and ratfishes. Wourms JP, LS Demski (eds.). 38(1-3): 139 -149. Pratt HL & JI Castro. 1990. Shark reproduction: Parental investment and limited fisheries, an overview. In: Discovering sharks. American Litoral Society, USA. 56 - 59. Pratt HL & S Tanaka. 1994. Sperm storage in male elasmobranchs: a description and survey. Journal of Morphology. 219:297 - 308. Stevens JD & JM Lyle. 1989. Biology of the three hammerhead sharks (Eusphyra blochii, Sphyrna mokarran and S. lewini) from northern Australia. Aust.J.Mar. Freshwater Res. 40:129 - 146. Torres-Huerta AM. 1999. Observaciones sobre la biología reproductiva de la cornuda barrosa, Sphyrna lewini (Grifftith & Smith, 1834)(PISCES:SPHYRNIDAE) en aguas del noroeste de México. Tesis de licenciatura. UNAM. México. 68 pp.

HÁBITOS ALIMENTICIOS EN JUVENILES DE Sphyrna zygaena LINNAEUS 1758 (CHONDRICHTHYES: SPHYRNIDAE) EN SANTA ROSA DE SALINAS, ECUADOR FEEDING HABITS OF JUVENILE Sphyrna zygaena LINNAEUS 1758 (CHONDRICHTHYES: SPHYRNIDAE) IN SANTA ROSA OF SALINAS, ECUADOR Nataly Bolaño-Martínez ¹ y Felipe Galván-Magaña² ¹ Universidad de Guayaquil. Facultad de Ciencias Naturales. Escuela de Biología. Avenida 25 de julio y Pío Jaramillo Alvarado. Vía Puerto Marítimo. Apdo. 471. Guayaquil, ECUADOR. [sphyrnazygaena@gmail.com] ² Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR-IPN), Playa Palo de Santa Rita s/n, Apartado Postal 592, La Paz, Baja California Sur, C.P. 23096, MEXICO. [galvan.felipe@gmail.com]

Resumen.Durante mayo a diciembre de 2004 se realizo el estudio de los hábitos alimenticios de los juveniles del Tiburón martillo Sphyrna zygaena en el puerto pesquero Santa Rosa del cantón Salinas, Ecuador capturados con redes de enmalle por la flota pesquera artesanal ecuatoriana. Se obtuvo información de 206 tiburones con la finalidad de conocer las presas que componen su dieta de acuerdo al estado de digestión de las presas, cantidad e importancia de cada una de ellas por medio del índice de importancia relativa (IIR).Se contabilizaron un total de 1921 presas, correspondiendo a 48 ítem presas, pertenecientes a 27 familias, 36 especies y 9 ítems presas se identificaron hasta familia. De acuerdo a los análisis cuantitativos, se conoce que la dieta de los juveniles del tiburón martillo se constituye básicamente de las especies D. gigas (%IIR =43.7), L. diomedeae (%IIR =39.8) y S. oualaniensis (%IIR =10.3). También se realizó el análisis de acuerdo a cinco intervalos de tallas y a los meses de muestreo. Se encontró que entre machos y hembras no existe diferencia en la alimentación y entre las tallas existe un traslapo significativo en los intervalos de talla II-III (81-110 cm LT) y III-IV (111-140 cm LT). La amplitud de la dieta, determinada con el índice de Levin es baja (0.06), lo que indica que los juveniles de la especie S. zygaena se consideran depredadores especialistas por consumir pocas presas dominantes. Palabras claves: Sphyrna zygaena, contenido estomacal, ecología trófica.

Abstract.From May to December of 2004 the feeding habits of juvenile Smooth Hammerhead Sphyrna zygaena in the fishing port Santa Rosa (Salinas, Ecuador) were analyzed. The sharks were caught with nets by the artisanal fishing fleet. 206 sharks were analysed to identify their diet. A total of 1921 items were recorded, corresponding to 48 prey items, 27 families and 36 species; 9 prey items were identified up to the family level. According to the quantitative analyses, the diet of S. zygaena juveniles is constituted mainly from D. gigas (% IIR =43.7), L. diomedeae (% IIR =39.8) and S. oualaniensis (% IIR =10.3). An analysis of diet for five size ranges and months was done. The results indicate males and females have similar diet, a significant overlap was found between size ranges II-III (81-110 cm LT) and III-IV (111-140 cm LT). Diet amplitude based on Levin’s index is low (0.06), this indicates that juvenile S. zygaena is a specialized predator that feed on a few dominant preys. Keywords: Sphyrna zygaena, stomach content, trophic ecology.

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

Introducción Los tiburones son depredadores tope de la cadena alimenticia marina, por lo que juegan un papel importante en los ecosistemas marinos, ya que regulan poblaciones con las que se encuentran interactuando (peces, invertebrados, reptiles, mamíferos y aves) y que están en niveles tróficos menores (Ellis et al. 1996). Los tiburones han sido explotados en muchas partes del mundo, como fauna de acompañamiento por los barcos atuneros o de arrastre y se han desarrollado pesquerías dirigidas como especies objetivos. Las pesquerías se han expandido de manera rápida y han aumentado su intensidad, por lo que algunas poblaciones de tiburones han sufrido colapsos o han disminuido en un periodo corto de tiempo (Anderson 1990). A pesar de la gran demanda de los tiburones en el mercado pesquero, se tiene muy poca información de estudios que permitan conocer los ciclos biológicos que incluyan abundancia, reproducción, edad y crecimiento que permitan un buen manejo de este recurso que genera gran parte del sustento económico de las poblaciones pesqueras y por ende de los países. Las investigaciones sobre la biología de los recursos pesqueros es importante debido a que pueden aportar entre otras, información sobre el estado fisiológico y el estado de madurez de los organismos capturados; mientras que el análisis del contenido estomacal de los tiburones, permite determinar el hábitat en el cual consume a sus presas, así como la disponibilidad temporal y espacial del alimento. Asimismo la dinámica trófica en la producción de tiburón, la cantidad de especies presas incluidas y las interacciones en diferentes etapas de su ciclo vital, establece la interacción depredador-presa, como relación causal entre la presa y la abundancia de la misma (Joseph & Wild 1984). El estudio de la alimentación de forma integral aporta información biológica básica que permite conocer las vías del flujo energético en las comunidades y permite comprender las interacciones que se establecen entre las especies, como la depredación y la competencia (Galván et al. 1989). El Tiburón martillo Sphyrna zygaena es una especie que vive cerca de la costa y de la superficie en zonas profundas no muy alejadas de la costa. Presentan importancia en las pesquerías y son utilizadas tanto como alimento humano como para subproductos (Compagno et al. 1995). Castañeda-Suárez & Sandoval-Londoño (2004) realizaron el estudio de hábitos alimentarios de los tiburones martillo Sphyrna lewini y Sphyrna zygaena en el Pacífico Ecuatoriano, donde recolectaron los estómagos de 91 individuos de S. lewini y 156 de S. zygaena. En S. lewini se encuentra que los calamares Dosidicus gigas,

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Mastigoteuthis dentata y Ancistrocheirus lesueurii son las presas principales; mientras que para S. zygaena son D. gigas, Sthenoteuthis oualaniensis y A. lesueurii. Estupiñán-Montaño & Cedeño-Figueroa (2005) estudiaron los hábitos alimenticios del tollo mico Carcharhinus falciformis y los tiburones martillo Sphyrna lewini y Sphyrna zygaena en Manta. Analizaron 116 estómagos de S. lewini, encontrando una mayor preferencia por D. gigas e Histioteuthis spp.; mientras que en S. zygaena analizaron 179 estómagos, mostrando que consumen calamares de la familia Ommastrephidae, especialmente D. gigas y S. oualaniensis. Del tiburón mico C. falciformis se obtuvieron 69 estómagos y a diferencia de los tiburones martillo, se alimenta principalmente de peces; con una mayor inclinación por el consumo de organismos de la familia Scombridae; generalmente de los géneros Thunnus y Auxis. Así mismo Baigorrí-Santacruz & Polo-Silva (2004), describen el espectro trófico en dos especies de tiburón zorro (Alopias superciliosus y A. pelagicus) en la playa Tarqui -Manta. Analizaron un total de 122 estómagos de Alopias superciliosus, donde identificaron un total de 27 componentes alimenticios (presas) agrupadas en tres categorías principales: un crustáceo, siete cefalópodos y 19 peces. Su dieta está basada en cuatro presas principales según el IIR: L. argenteus, D. gigas, M. gayi y B. panamense, mientras que en A. pelagicus se analizaron un total de 111 estómagos, identificándose un total de 24 componentes alimenticios, de los cuales D. gigas y B. panamense fueron las presas principales. Galván et al. (1989) trabajó con abundancia estacional y los hábitos alimenticios de algunas especies de tiburones en el Golfo de California, México incluyendo a S. zygaena y S. lewini. Smale & Cliff (1998) describieron los cefalópodos consumidos por cuatro especies de tiburones (Galeocerdo cuvier, Sphyrna zygaena, S. lewini y S. mokarran) en Kwazulu-Natal, Sudáfrica, encontraron en 422 estómagos analizados de Sphyrna lewini a las familias Octopodidae, Octopoteuthidae y Ancistrocheiridae como presas principales entre las 12 identificadas. Mientras que en 258 estómagos de S. zygaena las familias Loliginidae, Sepiidae y Ancistrocheiridae fueron las que presentaron mayores componentes de las 12 familias. Aguilar-Castro (2003) analiza la ecología trófica de los juveniles de tiburón martillo S. lewini juveniles en el Golfo de California, México analizó los hábitos alimenticios por sexo, talla, año y localidad, empleando el método de análisis estomacal y determinación de isótopos estables de Carbono y Nitrógeno en tejido muscular, identificaron un total de 41 especies presas (Crustáceos, 32 peces y 7 cefalópodos). Este trabajo se realizó con la finalidad de aportar información biológica de una de las especies de tiburón de mayor captura en la zona de Santa Rosa - Salinas - Ecuador, debido a que no hay información de su biología y en especial de los hábitos alimenticios.

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HÁBITOS ALIMENTICIOS JUVENILES Sphyrna zygaena, SALINAS - ECUADOR

Material y métodos Fase de Campo La toma de las muestras se realizaron en el puerto pesquero de Santa Rosa (Latitud 02º 11´ 10´´ S y Longitud 080º 58´ 11´´ W) que se encuentra ubicado en el Cantón Salinas al oeste de la provincia del Guayas a 144 km de la ciudad de Guayaquil y a 5 km de Salinas. Las muestras de contenidos estomacales se colectaron durante la estación seca, en los meses de mayo a diciembre del 2004. Los tiburones martillos juveniles desembarcados, fueron medidos para registrar su longitud total (LT), longitud estandard (LS), sexo. En los machos se tomó la medida de los mixopterigios. En el caso de las hembras se observaron marcas de cortejo y diámetro de la glándula oviducal para conocer su estado de madurez sexual. Se aplico el índice de repleción gástrica mediante la escala propuesta por Galván et al. (1989) (tomando valores de: 0 = vacío; 1 = 25% de lleno; 2 = 50% de lleno; 3 = 75% de lleno; y 4 = 100% de lleno). Los contenidos estomacales fueron preservados en formol al 10% o alcohol al 70% (Galván et al. 1989) para su análisis. Las distintas presas encontradas se separaron de acuerdo al grupo taxonómico, para luego identificarlas hasta el mínimo taxón posible según el estado de digestión en que encontraron las mismas de acuerdo a la siguiente escala: Estado #1 (fresco): Individuos que presentan piel y todas las características morfológicas completas que lo hacen fácilmente identificable. Estado #2 (Digestión Intermedia): Individuos sin algunas características morfológicas como piel, sin ojos, músculos al descubierto y esqueleto completo. Estado #3 (Digestión avanzada): Individuos con poco músculo cubriendo al esqueleto axial, picos de Cefalópodos con restos del manto. Estado #4 (Totalmente digerido): Presencia únicamente de partes aisladas tales como otolitos, vértebras y picos de cefalópodos (Galván et al. 1989). En los cefalópodos por su rápida digestión de las partes blandas del cuerpo, se hizo uso de la única estructura reconocible, las piezas bucales conocidos como “pico de loro”, que no es de fácil digestión, permitiendo de esta manera su identificación. De manera particular para este grupo se emplearon las claves de Wolff (1982 y 1984) y el trabajo de Clarke (1986). Métodos de análisis cuantitativos Método Gravimétrico (P): El peso fue referido al peso total estimado para la totalidad de presas encontradas en los estómagos y se expresaron como porcentajes del mismo. % P = P/ PT * 100

Donde: P = Es el peso (en gramos (g)) de determinado alimento (especie presa), PT= Es el peso total de todas las especies presas. Método Numérico (N): Se contabiliza el número de cada presa consumida por el depredador, expresándolos en porcentajes con la siguiente fórmula: % N = n /NT * 100 Donde: n = es el número total de cada presa identificada, NT = número total de presas de todas las especies. Método de Frecuencia de aparición u ocurrencia (FO): Los resultados fueron expresados como porcentaje de una especie, con respecto al número total de los estómagos con alimentos analizados con la siguiente fórmula: % FO = n/ NE * 100 Donde: n = Es el número de estómagos en el cual apareció un determinado tipo de presa. NE = Es el número total de estómagos con alimento. Índice de importancia Relativa (IIR) La proporción de ítems presas (%N), proporción del peso de cada ítem presa (%P), y la proporción de ocurrencia de cada ítem presa (%FO). Estos índices se emplearon para calcular el Índice de Importancia Relativa (IIR) de cada ítem presa (Pinkas et al. 1971). Este índice incluye todos los métodos anteriores por medio de la siguiente fórmula, la cual se basa y expresa en porcentajes: IIR = (% P + % N) * % FO El IIR fue transformado a porcentaje (%IIR) para una mejor interpretación de los datos y para comparar con otros estudios (Cortés 1997).

Índices ecológicos Índice de Diversidad de Shannon-Weaver La diversidad de las presas consumidas se calculó a través del índice de Shannon-Weaver (Shannon & Weaver 1963), éste se basa en el número de especies presentes y su abundancia relativa registrada en los estómagos.

Donde: H´ = índice de Shannon-Weaver, S = número de especies presas identificadas, pi = número de i especies expresadas como una porción de la suma de pi por todas las especies presa. Este índice presenta valores que van de cero (0) a seis (6). Valores menores a 3 indican una dieta poco diversa, dominada por pocas especies, en cambio valores mayores a 3, indican una dieta dominada por varias especies (Margalef 1969).

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Para la obtención de uniformidad de las presas consumidas se empleó el índice de equidad de Pielou (1966) para complementar el análisis de la diversidad de las especies presas identificadas. Calculada con la siguiente formula: H´ E = ———MH´ Donde: E = es el índice de equidad, H´= Ìndice de Shannon- Weaver, MH´= es la diversidad máxima posible. Con una escala de 0 a 1, valores menores a 0.7 muestran dominancia y valores mayores a 0.7 determinan uniformidad. Para calcular la amplitud del nicho se aplicó del Índice de Levin (Bi) (Krebs 1989): Bi = 1/n-1 {(1/Pij2)-1} Donde: Bi= índice de Levin para el depredador i, pij = porción de la dieta del depredador i sobre la presa j, n = número de categorías de presas. Los valores de este índice (Bi) están comprendidos de cero (0) a uno (1). Cuando los valores son menores a 0.6, indican que el depredador utiliza un número bajo de recursos y presenta una preferencia por ciertas presas; por lo tanto sería un depredador especialista; cuando los valores son cercanos a uno (>0.60), su espectro es generalista, es decir, utiliza todos los recursos sin ninguna selección (Labropoulou & Eleftheriou 1997). Traslapamiento trófico Para evaluar el traslapamiento trófico, con el fin de comparar probables diferencias en el tipo de alimento por intervalos de longitud (talla) y sexo. Se utilizó el índice de MorisitaHorn (Horn 1966, Smith & Zaret 1982): n n n Cë = 2 ? (Pxi * Pyi) / ( ? Pxi 2 + ? Pyi 2) i=1 i=1 i=1 Donde:Cë = índice de Morisita-Horn entre el depredador X y depredador Y (sexo o talla), pxi = proporción de la presa i de el total de presas usados por el predador X (sexo o talla), pyi = proporción de la presa i de el total de presas usados por el predador Y (sexo o talla), n = número total de presas.

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Figura 1 Porcentajes de estómagos analizados, según el porcentaje de llenado de los estómagos de S. zygaena en estado juvenil entre mayo-diciembre 2004. a: Estómagos Vacíos= 0% de llenado, b:1= 25% de llenado, c: 2= 50% de llenado, d: 3= 75% de llenado, e:4=100% llenado Se registraron 1921 organismos presas de 48 ítems identificados. Pertenecientes a 27 familias, 36 especies, 9 ítems presas se identificaron hasta familia. En la Tabla 1 se muestra el análisis del espectro trófico general de juveniles de Sphyrna zygaena expresado en valores porcentuales con los métodos numérico (%N), gravimétrico (%P), frecuencia ocurrencia (%FO) e índice de importancia relativa con valor absoluto y porcentual (%IIR). En el índice de importancia relativa (IIR), las presas de mayor importancia fueron: Dosidicus gigas (43.73%), Lolliguncula (Loliolopsis) diomedeae (39.85%), Sthenoteuthis oualaniensis (10.26%), Ommastrephes bartramii (2.74%) y Gonatus spp. (1.78%) (Fig.2).

Este índice varía entre cero (0) y uno (1) y se considera como un traslapo biológicamente significativo cuando el valor excede de 0.60 (Krebs 1989). También se aplicara este índice con los valores de porcentaje numérico, frecuencia de ocurrencia, peso e índice de importancia relativa, lo que permitirá ver las variaciones del traslapamiento de acuerdo a los métodos antes mencionados.

Resultados Se obtuvo un total de 206 estómagos de juveniles del tiburón Sphyrna zygaena, los estómagos se encontraron en diferentes porcentajes de llenado (Fig.1). De los 206 estómagos analizados, 100 pertenecieron a machos y 106 hembras, su talla total oscilo entre 56 cm a 199 cm, con un promedio de 115 cm de LT.

Figura 2 Índice de importancia relativa (IIR) de las diez principales especies presas de Sphyrna zygaena en el periodo de mayo-diciembre del 2004, aplicando los métodos cuantitativos de porcentaje de número (%N), porcentaje de frecuencia (%FO) y porcentaje de peso (%P). 1. D. gigas. 2. L. diomedeae, 3. S. oualaniensis, 4. O. bartramii, 5. Gonatus spp., 6. Histioteuthis spp., 7. O. banksii, 8. Restos de familia Exocoetidae, 9. A. lesueuri, 10. A. thazard

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HÁBITOS ALIMENTICIOS JUVENILES Sphyrna zygaena, SALINAS - ECUADOR

Tabla 1 Análisis del espectro trófico general de juveniles de Sphyrna zygaena expresado en valores porcentuales con los métodos numérico (%N), gravimétrico (%P), frecuencia ocurrencia (%FO) e índice de importancia relativa con valor absoluto y porcentual (%IIR)

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Espectro trófico de acuerdo al sexo En las hembras se observo que los cefalópodos aportaron el mayor porcentaje de la dieta alimentaría con 99.2 % (%IIR) y los peces 0.81%. Las especies principales fueron: D. gigas con 41.9%, L. diomedeae 39.1%, S. oualaniensis 14.7 (Fig.3).Mientras que en los machos también los cefalópodos fueron importantes, los cuales aportaron 98.6% de IIR y 1.4% corresponde a peces. Las presa principales fueron D. gigas con 43.5%, L. diomedeae 40.5% (Fig.4).

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común a los cefalópodos, siendo los componentes de mayor importancia dentro del espectro trófico las especies D. gigas, L. diomedeae y S. oualaniensis . Al aplicar el índice de traslapamiento trófico de MorisitaHorn entre hembras y machos según % IIR, % FO, % N y % P (Tabla 2), en todos se obtuvo un valor superior a 0.6 lo cual permite predecir que la dieta tanto de hembras como de machos tienen un traslapo alto, lo que indica que consumen a sus presas en los mismos hábitats. Tabla 2 Traslapamiento trófico entre hembras y machos de Sphyrna zygaena basado en diferentes metodologías Indice Morisita-Horn % IIR % FO %N %P

HyM 0.98 0.95 0.88 0.99

Análisis trófico de acuerdo a tallas Figura 3 Representación del índice de importancia relativa (%IIR) de las especies presas consumidas por hembras juveniles de Sphyrna zygaena

En la talla I (50-80cm) se encontró un total de 10 especies presas, donde 98.2% es aportado por cefalópodos y 1.8% por peces. Siendo L. diomedeae (45.9 % IIR), D. gigas 31.2%, O. bartramii 6.7%, O. libertate 6.47%, y S. oualaniensis 5.5% las presas más importantes (Fig. 4). En la talla II (81110 cm), se registró el mayor número de individuos que es 84 equivalente al 40.7% de los estómagos analizados. Las presas de mayor importancia fueron: L. diomedeae 65.5%, D. gigas 26.4%, O. bartramii 2.2%, S. oualaniensis 20.8% y Gonatus spp. 2.02% (Fig. 5). En la talla III (111-140 cm), se registra el segundo número de individuos muestreados, 80 (38.8%). En este intervalo de talla, la especie presa más importante fue D. gigas 39.2%, L. diomedeae 28.4% y S. oualaniensis 25.27% ( Fig. 5).

Figura 4 Representación del índice de importancia relativa (%IIR) de las especies presas consumidas por machos juveniles de Sphyrna zygaena

En relación al índice de diversidad (Shannon-Weaver), las hembras de Sphyrna zygaena registraron un valor de 1.85, a pesar de tener 41 tipos de presas; mientras que los machos tuvieron un valor de 1.76 (31 presas). La equidad (E) de Pielou fue de de 0.05 y la amplitud de dieta en hembras fue de 0.07, lo cual indica una dieta poco diversa ya que usa se alimenta principalmente de pocas presas, por lo cual se considera a las hembras como depredadores especialistas. En los machos la equidad fue de 0.06 y el índice de Levin de 0.09, indicando también que son depredadores especialistas. Las especies presas similares entre hembras y machos comprenden 44% de las presas identificadas, teniendo en

Figura 5 Presas de mayor importancia consumidas por juveniles de Sphyrna zygaena en de acuerdo a los rangos de talla

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En la talla IV (141-170 cm) se registraron 23 (11.1%) individuos. Se identificaron 13 especies presas en total. Las especies presas más importantes en la dieta fueron: D. gigas 71.3%, L. diomedeae 17.7% (Fig. 5). En la talla V (170200 cm), se registro el menor número de individuos (3.88%). En esta talla los organismos inician su etapa de adultos. En la talla V se identificaron 13 especies presas, donde D. gigas 60.9%, S. oualaniensis 19.5%, y O. bartramii 15.3 fueron las presas más importantes. Las presas dominantes en los tiburones martillos juveniles cambian muy poco por intervalos de talla, donde D. gigas se mantuvo como presa preferencial, aumentando su importancia a medida que aumenta la talla. En cambio L. diomedeae ocupa el segundo lugar en cuanto a la importancia en la dieta, presentando su mayor importancia en las tallas menores. El mayor número de especies presas, se encontró en el intervalo de tallas II-III (81-110 y 111-140 cm), durante el mes de mayo. Los juveniles de Sphyrna zygaena en los cinco intervalos de talla se comportaron como depredadores especialistas (Tabla 3).

diomedeae (18.3%). Durante julio solo se analizaron 3 estómagos que presentaban contenido estomacal, de los cuales O. bartramii (62.6%), L. diomedeae 24.5% y Auxis sp 12.96% fueron las presas más importantes. En agosto se analizaron 13 estómagos (8 tenían contenido). Las presa importantes fueron: L. diomedeae 81.8% y D. gigas 11.5% (Fig. 5). Durante septiembre, se analizaron 6 estómagos, todos presentaron contenido estomacal, en los cuales L. diomedeae 47.3%, D. gigas 17.1% y O. bartramii 13.7% fueron las presas comunes. En octubre se analizaron 14 estómagos, de los cuales 2 estuvieron vacíos. Las presas S. oualaniensis 46.5% y D. gigas 43.4% fueron las importantes. En noviembre se analizaron 21 estómagos, de los cuales 7 presentaron contenido estomacal. La dieta estuvo compuesta principalmente por S. oualaniensis 17.8%, Histioteuthis spp. 18.5% y S. japonicus 17.4%. En diciembre, se obtuvieron 11 estómagos de los cuales 7 presentaron contenido estomacal. Las presas más importantes fueron: S. oualaniensis 55.1%, D. gigas 23.2% y B. panamense 11.8%. (Fig. 6).

Tabla 3 Valores de los índices de diversidad (H´), equidad y de Levin por tallas de los juveniles de Sphyrna zygaena

Al efectuar el índice de Morisita-Horn en las diez combinaciones efectuadas se encontró que en las tallas I-V y II-V, existe el menor traslapo significativo en las dietas, lo cual significa que consumen presas y proporciones diferentes entre los organismos más pequeños comparados con los más grandes (Tabla 4). Tabla 4 Traslapo de juveniles de Sphyrna zygaena aplicando los métodos %N, %FO, % P, %IIR. Mayor traslapo marcado en negritas

Análisis trófico mensual En mayo se analizó el mayor número de estómagos (113), de los cuales 79 presentaron contenido. De acuerdo al índice importancia relativa (IIR) las presas más importantes fueron L. diomedeae 48.5% y D. gigas 38.4% .En junio se analizaron 25 estómagos, donde 17 presentaron contenido estomacal Las presas más importantes fueron: D. gigas (72.3%) y L.

Figura 6 Presas de mayor importancia consumidas por juveniles de Sphyrna zygaena en de acuerdo a los meses de mayo a diciembre de 2004 Amplitud de Nicho Trófico Basado en el análisis de los contenidos estomacales y en la aplicación de índices de diversidad, equidad y de amplitud de nicho trófico de Levin, los tiburones martillos juveniles se comportaron como depredadores especialistas debido al mayor consumo de pocas especies presa, excepto en los meses de julio y noviembre que se clasifican como generalistas debido al mayor consumo de diversas presas (Tabla 5). Tabla 5 Valores de los índices de diversidad (H´), equidad y amplitud de nicho trófico de Levin por meses de los tiburones juveniles de Sphyrna zygaena

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

Discusión Los juveniles de Sphyrna zygaena en Santa Rosa de Salinas, Ecuador fue dominada por cefalópodos de la familia Ommastrephidae, principalmente Dosidicus gigas y Sthenoteuthis oualaniensis, así como de Lolliguncula diomedeae, Castañeda-Suárez & Sandoval-Londoño (2004) registran en la zona de Manta; Ecuador que la alimentación esta dominada por D. gigas, S. oualaniensis, Mastigoteuthis dentata y Ancistrocheirus lessueri. Asimismo, EstupiñánMontaño & Cedeño-Figueroa (2005) en Manta, Ecuador presentan como presas principales a D. gigas, S. oualaniensis y L. diomedeae. Dichos resultados concuerdan con los encontrados en el presente estudio. El espectro trófico en juveniles de S. zygaena se constituyo principalmente por cefalópodos y en minoría por peces de la familia Exocoetidae, Auxis thazard y Ophistonema libertate. Galván et al. (1989) registra en el Golfo de California, Mexico que S. zygaena se alimenta principalmente de peces (Strongylura exilis, y Aetobatus narinari) y cefalópodos (Histioteuthis heteropsis y Onychoteuthis banksii); mientras que Smale & Cliff (1998), determinaron que S. zygaena en Sudáfrica, consume principalmente a los cefalópodos de las Familias Loliginidae y Ancistrocheiridae. La alimentación para hembras y machos en los juveniles de S. zygaena, estuvo basada en D. gigas y L. diomedeae, lo que difiere de Castañeda-Suárez & Sandoval-Londoño (2004) que encuentran que ambos sexos consumen principalmente D. gigas, y S. oualaniensis; mientras que Estupiñán-Montaño & Cedeño-Figueroa (2005) mencionan que ambos sexos consumen Dosidicus gigas, Histioteuthis spp. y Anchoa spp. En el alimento por intervalos de talla (LT), en los juveniles de S. zygaena de 50-80 y 81-110 cm tuvieron dominancia por las especies L. diomedeae, D. gigas y O. bartramii, los intervalos 111-140 y 141-170 cm por D. gigas, L. diomedeae y S. oualaniensis. y el intervalo 170-200 domino D. gigas, S. oualaniensis y O. bartramii. Según Castañeda-Suárez & Sandoval-Londoño (2004) para los intervalos de tallas (99293 cm) esta representada por D. gigas; mientras que Estupiñán-Montaño & Cedeño-Figueroa (2005) en los intervalos de talla (93-222 cm) se observo que además de D. gigas estuvo dominada por S. oualaniensis. En general para S. zygaena se presentan valores bajos de amplitud de nicho trófico (índice de Levin Cλ = 0.05). Según la escala propuesta por Krebs (1989), el tiburón martillo está clasificado como un depredador especialista, ya que presenta una preferencia por ciertas presas (Labropoulou & Eleftheriou 1997). Aún cuando se registran un total de 41 componentes alimentarios dentro de la dieta de S. zygaena, la dominancia de los calamares D. gigas, L. diomedeae, S.

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oualaniensis y A. lesueurii, explican el bajo valor del índice de amplitud de dieta, ya que este índice da mayor importancia a categorías abundantes (Cortés et al. 1996). Castañeda-Suárez & Sandoval-Londoño (2004) y EstupiñánMontaño & Cedeño-Figueroa (2005) registraron también a S. zygaena como especialista en la zona de Manta, Ecuador.

Literatura citada Aguilar-Castro N. 2003. Trophic Ecology of Scalloped Hammerhead Juvenile Sphyrna lewini (Griffith & Smith 1834) in the Gulf of California. Tesis de Maestría. CICIMAR-IPN. México. 121 pp. Anderson E. 1990. Fishery model applied to elasmobranch fisheries. In: Pratt H, S Gruber & T. Taniuchi (eds). Elasmobranchs as living resources: advances in the biology, ecology, systematics, and the status of the fisheries. NOAA Tech. Rep. NMFS. 90: 470 - 481. Baigorrí-Santacruz AJ & CJ Polo-Silva. 2004. Espectro trófico de dos especies de tiburón zorro (Chondrichthyes:Alopiidae) Alopias pelagicus Nakamura 1935 y Alopias superciliosus (Lowe 1839), en Playa Tarqui, Manta, Ecuador. Universidad de Bogotá “Jorge Tadeo Lozano”. Área de Ingeniería y Recursos Naturales. Facultad de Biología Marina. Bogotá D.C., Colombia. 133 pp. Castañeda-Suárez JD & LA Sandoval-Londoño. 2004. Hábitos alimentarios de los tiburones martillo Sphyrna lewini y Sphyrna zygaena en el Pacífico ecuatoriano. Universidad de Bogotá “Jorge Tadeo Lozano”. Área de Ingeniería y Recursos Naturales. Facultad de Biología Marina. Bogotá D.C., Colombia. 137 pp. Clarke M R (ed). 1986. A Handbook for the Identification of Cephalopod Beaks. Clarendon Press, Oxford, U.K. 273 pp. Compagno LJV, F Krupp & W Schneider. 1995. Tiburones. En: Fischer W, F Krupp, W Schneider, C Sommer, KE Carpenter & VH Niem (eds). Guía FAO para la Identificación de Especies para los Fines de la Pesca. Pacífico Centro Oriental. Volumen II. Vertebrados - Parte 1. Roma, Italia, 655 - 798. Cortés E, CA Manire & RE Hueter. 1996. Diet, feeding habits, and diel feeding chronology of the bonnethead shark, Sphyrna tiburo, in southwest Florida. Bull. Mar. Sci. 58:353 - 367. Cortés E. 1997. A critical review of methods of studying fish feeding base on analysis of stomach contents: application to elasmobranch fishes. Can. J. Fish . Aquat. Sci., 54: 726 - 738.

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HÁBITOS ALIMENTICIOS JUVENILES Sphyrna zygaena, SALINAS - ECUADOR

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HABITOS ALIMENTARIOS DEL TIBURON MARTILLO Sphyrna lewini (Griffith & Smith, 1834) EN EL PACÍFICO ECUATORIANO FEEDING HABITS OF THE HAMMER-HEAD SHARK Sphyrna lewini (Griffith & Smith, 1834) AT THE ECUATORIAN PACIFIC Jesús David Castañeda-Suárez 1

y Luís Alejandro Sandoval-Londoño

Universidad Jorge Tadeo Lozano, Bogotá - COLOMBIA. [davidcasua@gmail.com] [sandovalejo@gmail.com]

Resumen.Se realizó el estudio de los hábitos alimentarios del tiburón martillo Sphyrna lewini, capturados con redes de enmalle por la flota pesquera artesanal de Ecuador y desembarcados en la playa de Tarqui, Manta, durante el segundo periodo de 2003. Se colectaron estómagos de 91 individuos de S. lewini para evaluar el espectro trófico. El estado de digestión de las presas y el índice de vacuidad permitió establecer el posible patrón de alimentación. El número de componentes alimentarios registrados es relativamente alto (39 para S. lewini). Se encuentra que los calamares Dosidicus gigas, Mastigoteuthis dentata y Ancistrocheirus lesueurii son las presas principales, debido a la biología de las presas se considera que la alimentación de este depredador ocurre principalmente durante la noche en la zona oceánica. Se estableció el patrón trófico determinando la variación en la dieta por talla y sexo utilizando diferentes métodos cuantitativos. A pesar de consumir algunas presas similares, la diferencia en su proporción y la presencia de presas exclusivas que revisten importancia, hacen que el nivel de traslapo entre sexos y tallas sea bajo, demostrando una posible segregación espacial de estos tiburones en la zona estudiada. La amplitud de la dieta, determinada por el índice de Levin es baja por lo que pueden ser considerados unos depredadores especialistas.

Abstract.The stomach contents of 91 Scalloped Hammerhead shark Sphyrna lewini caught in nets by artisanal fishermen and landed in Tarqui (Manta) between July and December 2003 were analyzed. The number of alimentary components found is high (39). The squids Dosidicus gigas, Mastigoteuthis dentata and Ancistrocheirus lesueurii are the main preys. The results suggest that S. lewini is a depredator specialist that feeds mainly during the night in the oceanic area. It shows different on diets between males and females and exist tendencies to changes on ontogenesis diets. Keywords: Scalloped hammerhead shark, Sphyrna lewini, feeding habits, trophic, preys, specialist, overlap.

Palabras claves: Tiburón martillo, Sphyrna lewini, hábitos alimentarios, trófico, presas, especialista, traslapo.

Introducción La cornuda común Sphyrna lewini es probablemente el más abundante de los tiburones martillo (Familia: Sphyrnidae), se encuentra en aguas tropicales y subtropicales alrededor del mundo (Compagno 1984). En Ecuador los tiburones martillo representan el 13% del total de las capturas de tiburón. S. lewini es una de las especies registradas con mayor frecuencia y abundancia en las pesquerías. Esta especie es capturada junto a especies de peces pelágicos grandes, de mayor importancia comercial como el dorado (Coryphaena hippurus), los picudos de la familia Isthiophoridae, los atunes del género Thunnus; y el pez espada (Xiphias gladius) (Martínez 1999). Se conoce poco sobre la biología y el comportamiento de Sphyrna

lewini en aguas ecuatorinas, especialmente sobre su dieta y a nivel mundial solo se cuentan con pocos estudios en relación a los hábitos alimenticios (Galván-Magaña et al. 1989, Smale & Cliff 1998, Bush & Holland 2002, Bush 2003, Aguilar-Castro 2003). El presente trabajo aporta información sobre los hábitos alimentarios de los tiburones martillo (Familia: Sphyrnidae) Sphyrna lewini, capturados por la flota pesquera artesanal de Ecuador, desembarcados en la playa de Tarqui, Manta (Fig. 1). Los objetivos de la investigación fueron conocer por medio del análisis del contenido estomacal las presas consumidas por los tiburones, con su identificación hasta el mínimo taxón posible; determinar la importancia de cada componente alimentario dentro del espectro trófico;

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HÁBITOS ALIMENTARIOS DEL TIBURÓN MARTILLO Sphyrna lewini

establecer la diversidad de las presas y considerar si son depredadores especialistas o generalistas; así mismo evaluar la variación alimentaría mediante el traslapamiento trófico entre tallas y sexos.

Figura 1 Mapa de Ecuador mostrando el lugar de muestreo (Manta)

Material y métodos En campo los datos de las muestras se registraron en un formato que incluía la siguiente información: fecha, sitio de colecta, método de colecta y tipo de carnada utilizada, lo propio para los datos básicos del ejemplar: especie, sexo, longitud total (LT) y longitud precaudal (LP) utilizando una cinta métrica con precisión de 1 mm, en los machos la abertura del rifiodón, longitud, calcificación y rotación del gonopterigio; para las hembras marcas de cortejo y abertura vaginal.

Para el manejo del estado de digestión (ED) de las presas, se estableció la siguiente escala: 1) Fresco: presas completas que poseían piel y sus características externas estaban intactas. 2) Intermedio: organismos sin algunas de sus características externas (piel, aletas, etc.), pero con presencia de músculo y esqueleto completo. 3) Parcial: Se encontraba el esqueleto prácticamente sin músculo, picos de calamares con restos del manto o los exoesqueletos de crustáceos. 4) Digerido: Se encontraban partes aisladas de esqueletos como vértebras y otolitos, también picos de calamares y restos de exoesqueletos de crustáceos. Para la identificación de peces que presentaban un estado de digestión fresco (ED 1) o intermedio (ED 2), se utilizaron las claves de Allen & Robertson (1994), Allen et al. (1995) y Chirichigno (1998). Una vez identificados, se procedió a retirar el músculo dejando solo el esqueleto y a extraer los otolitos; con el fin de crear una colección de referencia para facilitar la identificación de peces que se encontraban en estados de digestión más avanzados (ED 3 y 4). Para aquellos que se hallaban en ED 3, la determinación taxonómica se realizó por medio del esqueleto axial, mediante el conteo de vértebras; empleando el trabajo de Clothier (1950) y la colección de referencia. Se utilizo un microscopio estereoscopio Zeiss-Stemi DV4 para la identificación del otolito sagitta (Fig. 2) que generalmente es el de mayor tamaño; comparándolos con los de individuos ya identificados y utilizando el catálogo de García-Godos (2001).

Una vez abierto el tiburón, se colectó el estómago, calculándose el porcentaje de llenado o estado de repleción estomacal (valores de: 0 = vacío; 1 = 25% lleno; 2 = 50% lleno; 3 = 75% lleno; y 4 = 100% lleno) (Guerra y Sánchez, 1998), posteriormente se tamizó el contenido para eliminar los jugos gástricos y el agua. Dicho contenido se almacena en bolsas o recipientes plásticos debidamente rotulados para su congelamiento. Las muestras se trabajaron en el laboratorio de ictiología de la facultad de Ciencias del Mar de la Universidad Laica Eloy Alfaro de Manabí en la ciudad de Manta, Ecuador. Para el análisis del contenido estomacal se separaron las diferentes presas por su grupo taxonómico y se identificaron hasta el mínimo taxón posible, lo cual estuvo determinado por el grado de digestión que presentaban. En la mayoría de los casos se alcanzó el nivel de especie, algunas categorías se registraron en familia y por falta de claves se identificaron hasta orden octópoda algunos cefalópodos. Cuando el alimento estaba muy digerido se emplearon las categorías de restos de crustáceos, peces y cefalópodos. Se registró de cada ítem el número, peso (g) y alguna medida representativa de longitud (cm).

Figura 2 Diagrama generalizado de la superficie interna de un otolito sagitta derecho, mostrando sus principales estructuras

Los crustáceos se identificaron en base a los exoesqueletos o por restos de éstos, utilizando las claves de Garth & Stephenson (1966), Brusca (1980) y Hendrickx (1995). Los cefalópodos debido a la rápida digestión de las partes blandas de su cuerpo la única estructura reconocible es el aparato mandibular comúnmente conocido como “pico” (Fig. 3), que por estar compuesto de quitina no es digerido rápidamente, y permite su identificación; para este grupo se emplearon las claves para identificación de “picos” de cefalópodos de Wolff (1982, 1984) y Clarke (1962, 1986).

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

Las partes inferiores y superiores de los picos de los cefalópodos se organizaron según su tamaño para formar pares que correspondan a un mismo individuo; empleando un calibrador se registraron las medidas necesarias para estimar la longitud del manto y el peso real de cada calamar (Fig. 3). El peso original de los calamares presa se estimó a partir de la longitud del rostro (RL) de los picos inferiores, en algunos casos se utilizaron las medidas de los picos superiores. Las relaciones empleadas se muestran en la Tabla 1; en el caso de T. rhombus, se construyo la formula en base a información de Cephbase.

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La representatividad del número de muestras se comprobó mediante la metodología propuesta por Hoffman (1978). Las presas se registraron cuantitativamente por número de individuos (N), peso húmedo (P) en gramos y frecuencia de aparición (FA = nº de estómagos con un tipo de presa / nº de estómagos con presas). Con el fin de corroborar la importancia de cada componente alimenticio se empleó el Índice de Importancia Relativa propuesto por Pinkas et al. (1971):

Donde IIR = es el índice de importancia relativa para una presa o ítem, %P = el porcentaje en peso (peso de una presa / peso de todas las presas x 100), %N = el porcentaje en número (número de una presa / número de todas las presas x 100), y %FA = es el porcentaje de frecuencia de aparición (FA de una presa / ? FA de todas las presas x 100). Para obtener un escalonamiento de las diferentes categorías de alimento y en complemento del IIR se aplicó el índice de importancia geométrica (IIG), este es un índice generalizado basado en la geometría de vectores que permite comparar y ordenar jerárquicamente las presas (Assis 1996):

Donde IIG = índice de importancia geométrica, Vi = las medidas de cuantificación utilizadas (%N, %P y %FA) y n = el número de las medidas de cuantificación utilizadas en el análisis, en este caso 3.

Figura 3 Diagrama generalizado del aparato mandibular “pico” de los cefalópodos, mostrando sus principales estructuras. Margen izquierdo pico superior, margen derecho pico inferior. HL: longitud de la caperuza; RL: longitud del rostro; WL: longitud del ala; CL: longitud de la cresta, RW: longitud del extremo del rostro al margen del ala y JAD: distancia entre ángulos mandibulares

Para describir la variación en la diversidad del espectro trófico se empleó el índice de diversidad de Shannon-Wiener (Margalef 1969).

Tabla 1 Ecuaciones utilizadas para calcular el peso corporal (P) de algunas especies de cefalópodos, medidas del aparato mandibular (pico) en centímetros

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HÁBITOS ALIMENTARIOS DEL TIBURÓN MARTILLO Sphyrna lewini

Donde H’ = índice de Shannon-Wiener, S = número total de especies presa identificadas, y Pi = número de i especies, expresadas como una proporción de la suma de Pi por todas las especies presa; este índice varia teóricamente entre 0 y +8 (Cognetti et al. 2001)

Resultados

Se empleó el índice de equitatividad de Pielou (Margalef 1969) para complementar el análisis de la diversidad de las presas, se calculó con la siguiente fórmula:

Se colectaron un total de 91 muestras de contenido estomacal: 44 machos y 47 hembras. 82 especimenes (90,1%) presentaron alimento fresco o restos parcialmente digerido en sus estómagos, nueve individuos (9,9%) no presentaron alimento en su estómago. De acuerdo al índice de Hoffman (1978), el número de estómagos fue suficiente para caracterizar el espectro trófico de la especie.

Donde E = es el índice de equitatividad; H’ = índice de Shannon-Wiener y MH’ = es la diversidad máxima posible (log2 del número de especies).

Se identificaron un total de 39 componentes alimentarios en la dieta de Sphyrna lewini: 12 cefalópodos, cinco crustáceos, 19 peces, restos de cefalópodos, restos de crustáceos y restos de peces; estos tres últimos componentes junto con Brotula clarkae y Octopoda no se consideraron para obtener los valores porcentuales del IIR ni del IIG, ya que no pudieron ser cuantificados (Tabla 2).

Se calculó la amplitud del nicho trófico utilizando el índice de Levin (Krebs 1989) de acuerdo a Labropoulou & Eleftheriou (1997):

Donde Bi = Índice de Levin para el depredador i, Pij = proporción de la dieta del depredador i sobre la presa j, y n = número de categorías de presas. Los valores de este índice están comprendidos de cero (0) a uno (1). Valores de Bi cercanos a cero indican que utiliza un número bajo de recursos y presenta una preferencia por ciertas presas; por lo tanto sería un depredador especialista; cuando los valores son cercanos a uno, su espectro es generalista, es decir, utiliza todos los recursos sin ninguna selección (Labropoulou & Eleftheriou, 1997). Se realizaron análisis de traslapamiento trófico, con el fin de comparar probables diferencias en el tipo de alimento por intervalos de longitud (talla) y sexo. Se utilizó el índice de Morisita-Horn (Horn 1966, Smith & Zaret 1982):

Donde Cλ = Indice de Morisita-Horn entre mes, sexo o talla x, y entre mes, sexo o talla y, Pxi = proporción de presa i del total de presas usados por el sexo o talla x; Pyi = proporción de presa i del total de presas usados por el sexo o talla del depredador y, n = número total de presas. Este índice varia entre cero (0) y uno (1) y se considera como un traslapo biológicamente significativo cuando el valor excede a 0,60 (Langton 1982).

De acuerdo al método numérico, se registraron un total de 412 organismos, de los cuales los cefalópodos representan el 63,35%, crustáceos el 4,86% y peces el 31,80%. Las presas con mayor importancia son los cefalópodos L. diomedeae (21,84%), D. gigas (10,92%) y M. dentata (10,9%). Aplicando el método gravimétrico, los componentes más importantes fueron los cefalópodos de la especie D. gigas, los cuales aportaron el 42,75% (24420,08 g); S. oualaniensis, 23,09% (13728,94 g); y A. lesueurii, 11,43% (6796,89 g). El peso total de las 412 presas registradas fue de 59452,86 g (Tabla 2).

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Tabla 2 Composición del espectro trófico general del tiburón martillo Sphyrna lewini expresado en valores absolutos y porcentuales de los método numérico (N) y gravímetro (P), frecuencia de aparición (FA), índice de importancia relativa (IIR), e índice de importancia geométrica (IIG). El asterisco (*) indica los componentes no cuantificables

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HÁBITOS ALIMENTARIOS DEL TIBURÓN MARTILLO Sphyrna lewini

Las especies más frecuentes en los 82 estómagos con alimento fueron: los calamares M. dentata (26,82%), que se registró en 22 estómagos y D. gigas (20,73%) en 17 estómagos; seguido de los peces L. argenteus, M. gayi y B. clarkae (20,73%) en 17 estómagos cada uno (Tabla 2). De acuerdo al índice de importancia relativa (%IIR), solo cinco especies presas representan más del 80% de la dieta: D. gigas (43,03%), M. dentata (11,88%), A. lesueurii (11,02%), L. diomedeae (9,8%), y L. argenteus (6,69%), siendo estos los componentes más importantes del espectro

trófico general de Sphyrna lewini (Fig. 4). Asimismo, conforme al índice de importancia geométrica (%IIG), se encontró también que D. gigas (19,09%), M. dentata (9,61%), L. diomedeae (9,17%), y A. lesueurii (8,62%), son las especies presa más importantes, destacándose únicamente D. gigas como una presa preferencial dentro de la dieta del tiburón martillo (Fig. 5). El valor del índice de Levin (Bi) para la cornuda común es 0,28, el de diversidad (Shannon-Wiener) 1,22 y el de equitatividad (Pielou) 0,78, por lo que se considera un depredador especialista.

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para los machos 0,43. Se presentan valores bajos de diversidad y equitatividad para los dos sexos (hembras; H’=1,13, E=0,74 y machos H’=1,09, E=0,83). De acuerdo con el índice de Morisita-Horn (Cλ) entre machos y hembras (0,38) no existe un traslapo trófico significativo (valores > 0,6).

Figura 4 %IIR de las presas mas importantes del tiburón martillo Sphyrna lewini en el Pacífico ecuatoriano

Figura 6 %IIR de las presas más importantes de los machos y hembras del tiburón martillo Sphyrna lewini en el Pacífico ecuatoriano

Análisis trófico por tallas Figura 5 IIG (%) de algunas de las presas consumidas por el tiburón martillo Sphyrna lewini en el Pacífico ecuatoriano. A - A. lesueurii; B - O. sicula; C - Histioteuthis spp.; D - M. dentata; E - L. diomedeae; F - D. gigas; G - S. oualaniensis; H - S. agassizi; I - H. vicarious; J Ophichthidae; K - Ophichthus sp. 1; L - Munida sp.; M - M. vafer; N - M. gayi; Ñ - Scorpaenidae; O - L. Argenteus; P - A. thazard; * - otras especies

Análisis trófico por sexo

Los individuos se agruparon en de tallas menores (1,22 a 2,01 m) y tallas mayores (2,02 a 2,84 m). En el primer grupo el componente de la dieta más significativo es D. gigas; en el segundo aumenta la importancia de los calamares A. lesueurii y O. sicula, disminuyendo la de D. gigas. Se observa que el primer grupo posee de forma exclusiva ítem alimentarios como L. diomedeae, L argenteus y S. oualaniensis (Fig. 7).

De las 47 hembras analizadas, 44 estómagos contenían alimento (93,61%). La alimentación estuvo conformada por un total de 36 componentes alimenticios. Tanto el índice de importancia relativa como el índice de importancia geométrica, registran como especies presa más importantes a: D. gigas (29,54 %IIR - 14,1 %IIG), L. diomedeae (15,68 %IIR - 11,74 %IIG) y S. oualaniensis (13,02 %IIR - 10,12 %IIG) (Fig. 6). En 38 estómagos (86,36%), de las 44 muestras colectadas para machos poseían alimento. En relación con las hembras, se nota una disminución en el número de los componentes alimenticios con un total de 24 ítem. Según el IIR e IIG las especies presas más significativas son D. gigas (51,54 %IIR - 26,20 %IIG), L. argenteus (13,83 %IIR - 12,45 %IIG) y M. gayi (11,13 %IIR - 11,93 %IIG) (Fig. 6). El valor del índice de Levin para las hembras es de 0,18 y

Figura 7 Composición del espectro trófico del tiburón martillo Sphyrna lewini por grupos de intervalos de tallas de longitud total, individuos de tallas menores (1,22 a 2,01 m) y mayores (2,02 a 2,84 m), del Pacífico ecuatoriano durante 2003

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HÁBITOS ALIMENTARIOS DEL TIBURÓN MARTILLO Sphyrna lewini

Al agrupar los tiburones en individuos de tallas menores (1,22-2,01 m) y mayores (2,02-2,84 m) se observa que los primeros tienden a ser especialistas (Bi: 0,26; H’: 1,02; E: 0,92) y los segundos generalistas (Bi: 0,68; H’: 1,19; E: 0,78), el número de estómagos analizados en las tallas mayores es bajo en relación con los examinados en las tallas menores. Al comparar la alimentación de los grupos de tallas menores y mayores, se considera que no poseen dietas similares (Cλ = 0.42).

Discusión Análisis trófico general Los cefalópodos (62,88 %IIR), en especial los calamares conforman principalmente la dieta del tiburón Sphyrna lewini en el Pacifico ecuatoriano, complementada por peces (32,06 %IIR) y en menor proporción crustáceos (5,06 %IIR) (Tabla 2). Resultados semejantes fueron obtenidos por Aguilar-Castro (2003) en tiburones juveniles capturados en el sur oeste del Golfo de California, diferentes reportes realizan Galván-Magaña et al. (1989), en tiburones capturados al sur del Golfo de California, donde los peces son las presas más importantes (64,8 %IIR), en segundo lugar los cefalópodos (30,1 %IIR) y por último los crustáceos (5,1 %IIR); así mismo Torres-Rojas (2003) encuentra estos tres grupos en la dieta de tiburones de las costas de Mazatlán, Sinaloa. También se difiere con lo reportado por Bush (2003) para tiburones juveniles de esta especie capturados en Bahía Kaneohe, Hawaii, donde se alimentan de una mezcla de crustáceos y peces. Diferencias en la dieta por razón geográfica son comunes para especies de tiburón de amplia distribución. Wetherbee & Cortés (2004) citan casos donde se han encontrado cambios en el tipo de alimento por localidades de los tiburones azul (Prionace glauca), puntas negras (Carcharhinus limbatus), brasilero (C. plumbeus), toro (C. leucas), tigre (Galeocerdo cuvier) y limón (Negaprion brevirostris), entre otros. La dieta puede diferir dentro de una especie entre localidades, cuando se encuentran en áreas relativamente cerradas, como se reporta para el tiburón limón y brasilero. Además el tipo de hábitat y la profundidad del agua pueden también influenciar la composición de la dieta. Según Cortés & Gruber (1990) posiblemente los resultados del análisis de los contenidos estomacales están reflejando la disponibilidad de las presas en cada área de estudio. La dieta del tiburón martillo Sphyrna lewini en el Pacífico ecuatoriano estuvo compuesta principalmente por calamares que habitan la zona oceánica; pertenecientes a las familias Ommastrephidae (Dosidicus gigas y Sthenoteuthis oualaniensis), Ancistrocheiridae (Ancistrocheirus lesueurii), Mastigoteuthidae (Mastigoteuthis dentata), Octopoteuthidae

(Octopodoteuthis sicula) e Histioteuthidae (Histioteuthis spp.). Los cefalópodos neríticos identificados en este estudio son menos importantes en la dieta, se identifican el calamar L. diomedeae de la familia Loliginidae y octópodos (estos últimos no se tienen en cuenta para %IIR; %IIG y %P). Los crustáceos son el grupo de menor importancia en los análisis estomacales del tiburón martillo, se encuentran principalmente especies de camarones de aguas someras (Solenocera agassizi y algunos individuos de la familia Penaeidae), el camarón Heterocarpus vicarius, que también se puede encontrar en profundidad, anomuros del género Munida y un cangrejo de la Familia Xanthidae. El tiburón Sphyrna lewini incluye en su dieta especies de peces neríticos (Larimus argenteus), bentónicos y demersales (Ophichthus spp., Myrophis vafer, Pseudomyrophhis spp., Brotula clarkae, Synodus spp., Familia Scorpaenidae y Serranidae). También se encuentra que este depredador consume peces mesopelágicos (Gempylus serpens) y epipelágicos (Oxyporhamphus micropterus micropterus, Cheilopogon atrisignis, Katsuwonus pelamis, Auxis thazard y Coryphaena spp.), resultados similares a los obtenidos por Aguilar-Castro (2003). La incidencia alimenticia sobre presas que ocupan distintos tipos de hábitats (neríticos y oceánicos), es un indicio para creer que el tiburón martillo Sphyrna lewini en aguas ecuatorianas realice migraciones horizontales. Trabajos en distintas zonas geográficas muestran que esta especie se desplaza hacia aguas oceánicas para alimentarse en horas de la noche (Klimley et al. 1993 y Aguilar-Castro 2003). Este comportamiento puede presentarse en los tiburones martillos de Ecuador y estar asociado con la abundancia de alimento en la superficie; teniendo en cuenta que un gran número de especies de teuthoideos oceánicos realizan migraciones verticales nocturnas, calamares que normalmente habitan aguas profundas en el transcurso del día, suben hacia la zona superficial durante la noche, siendo así vulnerables a depredadores (Smale & Cliff 1998). Los calamares de la familia Ommastrephidae (Dosidicus gigas y Sthenoteuthis oualaniensis), son uno de los componentes principales en la dieta del tiburón Sphyrna lewini; se conoce que están distribuidos verticalmente desde los 1500 m hasta la superficie, pero son usualmente observados en la superficie durante la noche (Wormuth 1976). Particularmente D. gigas realiza migraciones verticales encontrándose en la noche en aguas de 0 a 200 m (Nigmatullin et al. 2001). La presencia de calamares de las Familias Ancistrocheiridae, Histioteuthidae y Octopoteuthidae, las cuales habitan exclusivamente aguas profundas (Smale 1996), puede confirmar posibles movimientos verticales de Sphyrna lewini. Klimley (1993) reportó que esta especie de tiburón puede realizar excursiones verticales desde 100 m hasta 450 m de profundidad, en ambientes oceánicos durante la noche.

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

Retomando lo anterior y con similitud a lo reportado por Klimley et al. (1993), el comportamiento de este depredador parece ser permanecer en aguas costeras durante el día consumiendo algunas especies costeras (bentónicas y demersales), principalmente peces y crustáceos, realizando migraciones nocturnas hacia zonas oceánicas para alimentarse preferiblemente de especies pelágicas (epipelágica y mesopelágicas), calamares y peces. Realizando también posibles excursiones verticales en la columna de agua. De acuerdo al índice de amplitud del nicho trófico se considera a Sphyrna lewini como un depredador especialista (Bi=0,28) por el principal consumo de D. gigas, M. dentata, A. lesueurii y Lolliguncula (Loliolopsis) diomedeae. La preferencia por el consumo de cefalópodos puede ser debida a una mayor oferta de recursos alimenticios en la zona, considerando que cuando la comida es abundante el depredador se especializa en la captura de un alimento particular, maximizando su consumo y aprovechamiento de energía (Whetherbee et al. 1990, Cabrera 2000 y 2003). También es posible que no exista una especialización en la selección de presas, sino que ocurra un mayor aprovechamiento por la fácil captura del alimento debido a su gran disponibilidad, en este caso los calamares oceánicos (Tavares & Provenzano 2000, Cabrera 2000). Análisis trófico por sexos Se observó que no existe un traslapamiento biológicamente significativo entre machos y hembras (Cλ=0,38), existiendo así diferencias intraespecíficas en los hábitos alimentarios de este depredador, lo cual indica una posible segregación de la especie entre sexos. La diferencia en la dieta entre sexos de esta especie, se debe al mayor número de componentes alimentarios (36) en el análisis de los estómagos de las hembras con respecto a los machos (24), así como a la presencia de ciertas especies que no se registran en el otro sexo, la influencia del aumento significativo en el número de especies neríticas consumidas por machos y el incremento en el porcentaje en número y frecuencia de los peces Larimus argenteus, Merluccius gayi, así como de los pulpos costeros (octópodos) (Tabla 2). Las diferencias en los hábitos por sexo se reflejan en los valores de diversidad de especies presa (H’) y la amplitud del nicho trófico (Bi). Lo anterior es un indicio para suponer que Sphyrna lewini en Ecuador presenta segregación por sexos, encontrándose los machos en mayor proporción en zonas cercanas a la costa, consumiendo especies neríticas; mientras que las hembras en su mayoría permanecen fuera de la costa, alimentándose de especies oceánicas.

Análisis trófico por tallas Conforme aumenta la talla en los tiburones, se pueden

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presentar cambios en el hábitat que ocupan, patrones de movimientos, velocidad de nado, tamaño de las mandíbulas, dientes y estómagos, requerimientos de energía, experiencia en búsqueda de presas y otros factores que pueden reflejar variaciones de los hábitos alimenticios (Wetherbee & Cortés 2004). Al agrupar los individuos en dos grupos de tallas de longitud total, tiburones de tallas pequeñas (1,22 a 2,01 m) y grandes (2,02 a 2,88 m) no se presenta un traslape de dieta significativo (Cλ = 0,42) entre estos. El grupo de los tiburones de longitudes menores se caracteriza por el consumo del calamar Dosidicus gigas y la presencia de especies costeras como los peces Larimus argenteus, Merluccius gayi, y el calamar nerítico Lollinguncula (Loliolopsis) diomedeae. El grupo de individuos de longitudes mayores presentan un aumento en el consumo de calamares oceánicos, Ancistrocheirus lesueurii, Octopodoteuthis sicula. El valor de amplitud de la dieta es mayor para los tiburones grandes, posiblemente afectado por el menor número de muestras (n= 8). La relación de machos y hembras de los dos intervalos de talla es de 1 a 1, por lo que las diferencias de dieta entre sexos no interfieren significativamente en las tendencias de los resultados del análisis por tamaños. Pese al bajo número de muestras en algunas de las tallas y a las diferencias en la dieta entre sexos, es posible considerar que los tiburones pequeños de S. lewini tienden a consumir principalmente especies costeras, mientras que grandes individuos se alimentan principalmente de presas oceánicas y en menor importancia costeras; presentándose así en S. lewini una posible segregación por tallas, disminuyendo la probable competencia intraespecífica. Este resultado es acorde a lo mencionado por Klimley (1983), quien plantea que esta especie de tiburón en el Golfo de California realiza migración ontogénica de hábitat costeros poco profundos a ambientes oceánicos, donde consume especies presa tanto oceánicas como neríticas.

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CASTAÑEDA - SUÁREZ y SANDOVAL - LONDOÑO

HÁBITOS ALIMENTARIOS DEL TIBURÓN MARTILLO Sphyrna lewini

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ESTUDIOS BROMATOLÓGICO Y DE CALIDAD DE CUATRO ESPECIES DE TIBURONES DESEMBARCADOS EN MANTA, ECUADOR BROMATOLOGIC AND QUALITY STUDY OF FOUR SPECIES OF SHARKS LANDED IN MANTA, ECUADOR Luciano Delgado Sanz 1 y Cristina De la Cadena ¹

Pontificia Universidad Católica del ECUADOR, Sede Regional Manabí, Carrera de Biología Marina.[blgoluciano@yahoo.com] [cristina2000_ec@yahoo.com.ar]

Resumen.Se determinaron las características químicas de la carne de cuatro especies principales de tiburón desembarcadas en Manta, Ecuador por medio de análisis bromatológicos, amonio y mercurio. Se obtuvieron muestras de músculo de las especies: Tiburón rabón, Alopias pelagicus ; Tiburón mico, Carcharhinus falciformis ; Tiburón aguado, Prionace glauca & Tiburón martillo, Sphyrna lewini , desembarcadas durante junio-agosto de 2005. Las muestras fueron analizadas, obteniendo el porcentaje de proteínas, grasa, humedad y ceniza. Además se analizó la concentración de amonio y mercurio para determinar la calidad de la carne. Los resultados fueron evaluados estadísticamente con un análisis de varianza de una vía e intervalos de confianza para determinar la existencia de diferencias significativas entre las especies de tiburón. El tiburón azul, P. glauca presentó el mayor porcentaje de humedad y el menor porcentaje de cenizas. No hubo diferencias significativas entre especies en los porcentajes de grasa, proteína real y concentraciones de amonio. Los porcentajes de grasa fueron bajos, fluctuando entre 0.19% para C. falciformis y 0.28% para S. lewini ; con respecto a la proteína real, C. falciformis presentó el mayor porcentaje con 17.79%. Las concentraciones de amonio fueron mayores en las muestras de P. glauca con una media de 0.27%. Con respecto al mercurio, ninguna especie pasó los límites permisibles de mercurio, que según la FDA es de 1 mg/l para peces depredadores. Sin embargo Sphyrna lewini presentó concentraciones elevadas con una media de 0.89 mg/l.

Abstract.Proximal analysis and ammonia and mercury content of the meat of four species of sharks (Alopias pelagicus, Carcharhinus falciformis, Prionace glauca and Sphyrna lewini) landed in Manta, (Ecuador) were estimated. The landings occurred between June and August 2005. The samples were analyzed to determine the percentage of protein, fat, humidity, ash, ammonia and mercury in the different species. The results were evaluated statistically using one-way ANOVA to state the significant differences among species. Prionace glauca had the highest percentage of humidity and less ash. There were not significant differences among species regarding percentages of fat, real protein and ammonia concentrations. The percentages of fat were low, ranging from 0.19% in C. falciformis to 0.28% in S. lewini. The shark C. falciformis showed the highest percentage of real protein with 17.79%. The ammonia concentration was higher in P. glauca, with a media of 0.27%. None of the shark species had an amount of mercury higher than the permissible by the FDA of 1mg/ l for predators. However, Sphyma lewini showed high concentrations of mercury with a media of 0.89 mg/l. Keywords: Sharks, proximal analysis, ammonia, mercury, Ecuador

Palabras claves: Tiburones, análisis bromatológico, amonio, mercurio, Ecuador

Introducción Los tiburones son un valioso recurso pesquero, poseen una gran importancia en algunas regiones del mundo, sosteniendo una importante industria pesquera en algunos países. Inclusive han sido una fuente barata de proteínas para comunidades costeras dependientes de la pesca para su subsistencia (Vannuccini 1999).

La pesca de tiburón en el Ecuador es una actividad considerada de tipo “incidental” que se realiza desde hace varias décadas y sigue aumentando. En aguas ecuatorianas se han registrado 13 familias y 38 especies de tiburones. Sin embargo, las siguientes familias de tiburones son las que más frecuentemente se registran en los desembarques: Alopiidae, Carcharhinidae, Lamnidae, Sphyrnidae y Triakidae (Martínez 1999).

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En el puerto artesanal de Manta ubicado en el sector de la playa de Tarqui, el desembarque de especies de tiburones se produce a diario y en cantidades considerables. En la actualidad existen conflictos entre el sector pesquero y el gobierno debido al Decreto Ejecutivo 2130 de la Presidencia de la República que prohíbe la comercialización de aletas de tiburón, indistintamente de que la captura haya sido incidental o no.

Material y métodos

La preocupación global sobre la disminución de tiburones a nivel mundial, obligó a la FAO a emitir un Plan de Acción Internacional para la Conservación y Ordenación de los Tiburones. Dentro de los principios rectores del PAI-Tiburones se establece que para la implementación del plan en cada país se tiene que considerar el aspecto nutricional y socioeconómico propio, los objetivos de ordenación y conservación deberían reconocer que en algunas regiones o países de bajos ingresos y con déficit de alimentos, la pesca de tiburón es una fuente importante de alimento, empleo e ingresos. Debería ordenarse dicha pesca con carácter sostenible para que proporcione una fuente continua de alimentos, empleo e ingresos a las comunidades locales (FAO 2001).

Los individuos muestreados fueron identificados por medio de las claves de Compagno et al. (1995). Posterior a la identificación se midió la longitud total (LT) de los individuos con ayuda de un flexómetro y se determinó el sexo. Las muestras de tejido muscular, de aproximadamente 500 g., se tomaron en el momento del eviscerado, de la porción del tronco próxima a la cabeza; inmediatamente fueron colocadas en fundas herméticas codificadas y almacenadas con hielo para su transporte al laboratorio.

Desde el punto de vista alimenticio, el contenido proteínico de este recurso es alto, pero no forma parte de la dieta tradicional de la población ecuatoriana debido a la idiosincrasia existente. Sin embargo, existe un paulatino consumo, sobretodo, entre los habitantes de la región interandina al vender la carne de tiburón como si fuera picudo o corvina (Herrera et al. 2003). En la actualidad existe preocupación por los altos niveles de mercurio encontrados en los tejidos de especies marinas de gran tamaño. Es conocida la capacidad de los organismos marinos para concentrar el mercurio (Hg), durante su crecimiento. Los peces, y en mayor porcentaje los tiburones, por estar situados en el extremo final de la cadena trófica, consumen mercurio en todas sus ingestas. La mayoría de trabajos científicos realizados sobre la calidad de la carne de tiburón se concentran en los niveles de mercurio, debido principalmente a la peligrosidad de este metal pesado, sobre todo para niños y mujeres fértiles, ya que en los tiburones se presenta en su forma más tóxica (metilmercurio). El consumo de peces con una concentración mayor a 1 ppm de mercurio es perjudicial para la salud humana, debido a que genera problemas en el sistema nervioso tales como trastornos psíquicos: perdida de memoria, debilidad muscular, sueño agitado, tristeza, hiperexcitabilidad, depresión y debilidad, esto proviene de perturbaciones de los centros corticales del sistema nervioso central; también causa síntomas a nivel cardiológico como taquicardia, hipertensión, palpitaciones e hipertensión arterial; así como daños en el sistema gastrointestinal produciendo nauseas, diarrea o úlceras severas (Monteagudo 2002). Asimismo las concentraciones altas de mercurio pueden traer consecuencias de tipo genético en los humanos (Keckes & Miettinen 1972).

Fase de campo Durante el periodo junio - agosto del 2005 se realizaron quincenalmente los muestreos en la playa de Tarqui en Manta, Ecuador para la obtención de tejido muscular de las cuatro especies motivos de estudio.

Fase de Laboratorio Se llevaron a cabo análisis de proteína, grasas, cenizas, humedad, amonio y mercurio a cada una de las muestras. Las muestras fueron preparadas de acuerdo a lo recomendado por la Association of Oficial Analytical Chemists (AOAC) 2006. Las técnicas utilizadas en los análisis se derivan de las técnicas de la AOAC y de las normas del Instituto Ecuatoriano de Normalización (INEN) propias del país.

Resultados Especies analizadas Entre junio y agosto del 2005 se recolectaron un total de 24 muestras, seis por cada especie motivo de estudio: Alopias pelagicus, Carcharhinus falciformis, Prionace glauca y Sphyrna lewini. El intervalo de tallas fue de 1.63 a 2.76 m de LT., con una media de 2.12 m. A. pelagicus presentó un intervalo de tallas de 1.81 a 2.76 m, con media de 2.25 m; C. falciformis con intervalos de 1.63 a 2.08 m y media 1.89 m; P. glauca presentó tallas de 1.77 a 2.38 m, con media de 2.09 m; y S. lewini presentó intervalos de tallas de 1.90 a 2.70 m. y una media de 2.24 m. Cenizas Los porcentajes de cenizas fueron muy similares entre las cuatro especies siendo el máximo para Alopias pelagicus y Carcharhinus falciformis con 1.16% (Fig. 1). Los porcentajes obtenidos se encuentran por debajo de la variación normal propuesta para músculo de peces por la FAO (Huss 1998) que es de 1.2 a 1.5%.

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Grasa El contenido lipídico de las cuatro especies (Fig. 4) tuvieron valores promedios que las colocan dentro de la categoría de peces magros que, según la clasificación de Jacquot (1961), corresponde a todas aquellas especies cuyo porcentaje de grasa es menor al 2.5%. El análisis de intervalo de confianza no evidencia diferencias significativas entre las medias de las especies (Tabla 1 y 2).

Figura 1 Relación del porcentaje de cenizas entre las diferentes especies

Humedad Los valores promedio de humedad se encontraron en un intervalo entre 73.11 - 79.64%. Se puede observar que Prionace glauca presenta el mayor porcentaje de humedad, muy por encima de las otras especies (Fig. 2). Figura 4 Relación de los porcentajes de grasa entre las diferentes especies de tiburones

Tabla 1 Análisis de varianza para los porcentajes de grasa

Figura 2 Relación de los porcentajes de humedad entre las diferentes especies de tiburones

A los valores obtenidos se les aplicó un análisis de varianza para determinar la existencia de diferencias significativas entre especies de tiburones. La Fig. 3 de intervalo de confianza demuestra que existe una diferencia significativa en cuanto al porcentaje de humedad en el músculo de los individuos de P. glauca en relación con los de C. falciformis y S. lewini debido a que no hay un traslapamiento.

Tabla 2 Test de Fisher. Letras iguales significan que no hay diferencia significativa (p = 0.05)

Proteína real

Figura 3 Intervalos de confianza del 95% para las medias de los niveles del parámetro humedad

Los valores obtenidos para el contenido proteico fluctúan entre 12.78% y 17.79% (Fig. 5). Estos porcentajes se encuentran dentro del intervalo de los crustáceos y moluscos (12% - 15%), por debajo de los peces óseos y de la media de 20% para la carne de vacuno. Sin embargo, según Contreras (1994), en términos nutricionales, 100 g. de pescado aportan aproximadamente la misma cantidad de proteínas que 100 g. de carne de mamífero, con la diferencia de que la proteína de los peces presenta una digestibilidad mayor.

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Figura 5 Relación de los porcentajes de proteína real entre las diferentes especies de tiburones

Figura 7 Relación de los porcentajes de amonio entre las diferentes especies de tiburones

El análisis de varianza demuestra que no existen diferencias significativas entre las diferentes especies con respecto a los porcentajes de proteína real, debido a un traslape entre los intervalos de confianza (Fig. 6).

A pesar de la diferencia de valores, el análisis de varianza demuestra que no existen diferencias significativas entre las especies (Tabla 3 y 4). Tabla 3 Análisis de varianza para los datos de los porcentajes de Amonio

Tabla 4 Test de Fisher. Letras iguales significan que no hay diferencia significativa (p = 0.05) Especies

Figura 6 Intervalos de confianza del 95% para las medias de los niveles del parámetro proteína real entre las especies de tiburones

Alopias pelagicus

Media 0.02

N 6

Carcharhinus falciformis

0.13

Prionace glauca

0.27

Sphyrna lewini

0.23

Amonio Los valores de amonio fueron mayores en P. glauca ; mientras que en A. pelagicus la presencia de amonio fue escasa (Fig. 7). En forma general, las concentraciones de amonio en las cuatro especies de tiburones fueron mínimas y no significativas, debido probablemente a que se realizó el análisis de muestras frescas y a la prontitud de los análisis. De acuerdo con Vannuccini (1999), la carne de tiburón de buena calidad no tendría un incremento de amonio, sino después de 4 - 6 días de muerto. Los resultados obtenidos confirman lo citado en la literatura científica, en donde se manifiesta que Prionace glauca es la especie que tiende a deteriorarse más rápidamente, razón por la cual su carne es de muy bajo valor comercial.

Mercurio Los niveles de mercurio detectados fueron más altos en S. lewini, que presentó una media de 0.89 mg/kg (Fig. 8). De todos los organismos analizados, ninguno presentó valores superiores al límite permisible para especies depredadoras establecidos por la FDA y EPA, que es de 1 mg/kg. Del análisis de varianza (Tabla 5) se deduce que S. lewini y P. glauca presentan diferencias significativas con respecto a A. pelagicus y C. falciformis, presentando las dos primeras especies los valores mayores de mercurio.

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frías por lo que en los trópicos tiende a sumergirse a mayores profundidades (hasta 350 m) en busca de temperaturas bajas. En cuanto a su alimentación, todas estas especies consumen principalmente cefalópodos (Baigorrí-Santacruz & Polo-Silva 2004, Castañeda-Suárez & Sandoval-Londoño 2004, Bolaño-Martínez 2006).

Conclusiones Figura 8 Relación de los porcentajes de mercurio entre las diferentes especies de tiburones

Tabla 5 Test de Fisher. Letras distintas indican diferencia significativa (p = 0.05)

Concentración de Mercurio vs. Talla Dentro de los estudios realizados sobre la concentración de mercurio, se hicieron comparaciones con la talla de los individuos muestreados, así Hueter et al. (1995) y CadenaCárdenas et al. (2004) en sus trabajos, indican una tendencia de tipo lineal entre la talla y la concentración de mercurio en tiburones. En el presente estudio no se obtuvo esta relación, debido probablemente a los pocos organismos muestreados. Además Cadena-Cárdenas et al. (2004) indica la no existencia de relación entre talla y concentración de mercurio, debido probablemente a que los organismos disminuyen la tasa de crecimiento en longitud cuando han alcanzado su talla máxima, pero siguen creciendo en peso y en edad, procesos que son semejantes a la bioacumulación, donde el organismo puede llegar a su talla máxima, pero no deja de bioacumular mercurio. Evaluación toxicológica La toxicidad del mercurio a través del consumo de peces y otros productos de origen marino se ha establecido en un límite de 0.3 mg/semana, considerando un peso corporal promedio de 70 kg. En el presente estudio se calcula que, con los niveles de mercurio registrados, el músculo de las especies analizadas representa una ingesta para el hombre de 0.14 a 0.22 mg. a la semana, lo que no excede el valor recomendado de 0.3 mg/semana. Dieta y hábitat de las especies De las cuatro especies estudiadas solo Sphyrna lewini suele habitar en zonas costeras y semioceánicas; mientras que las tres especies restantes son netamente oceánicas. Cooper (2003) indica que Prionace glauca prefiere las aguas

1. Todos los resultados obtenidos en este estudio se encontraron dentro de los rangos normales para peces elasmobranquios, según la FAO. 2. Los porcentajes de ceniza fueron muy similares entre las cuatro especies, no presentando diferencias significativas. 3. Los valores de humedad determinan que Prionace glauca es la especie con el mayor porcentaje y que presenta una diferencia significativa con relación a C. falciformis y S. lewini, las cuales presentaron menor porcentaje de humedad. 4. No existió diferencia significativa entre los porcentajes de grasa obtenidos para las especies estudiadas, además que los bajos porcentajes de grasa que se obtuvieron confirman que los tiburones son peces magros. 5. La determinación de proteína bruta no representa de forma realista los valores proteicos de los elasmobranquios, por lo que se debe determinar los valores de proteína real. Los valores obtenidos se encuentran dentro de la media normal para peces y hacen que se considere a la carne de tiburón como una buena fuente proteica. No existieron diferencias significativas para los porcentajes de las cuatro especies estudiadas. 6. Los porcentajes de amonio no fueron muy elevados, aunque se confirmó la tendencia de Prionace glauca a deteriorarse de forma más rápida que las demás especies. 7. Las concentraciones de mercurio encontradas en las especies no se consideran peligrosas, según la FDA y EPA que han puesto como límite permisible para especies predadoras 1mg/kg. Aunque no por esto son bajos. Sin embargo, pueden ser consumidos sin problema debido a que la evaluación toxicológica de estas especies fue negativa. 8. Los análisis estadísticos que se llevaron a cabo con respecto a la relación Concentración de Mercurio vs. Talla, no determinaron una relación de tipo lineal entre estos dos factores, debido probablemente al menor número de datos obtenidos.

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ESPECTRO TRÓFICO DEL TIBURÓN CAZÓN DE LECHE, Mustelus lunulatus (Jordan & Gilbert, 1882), en Manta - Ecuador Trophic spectrum of the Sicklefin Smoothhound , Mustelus lunulatus (Jordan & Gilbert, 1882), in Manta - Ecuador José Sebastián Méndez-Macias 1

y Vanessa Maribel Velásquez-Chiquito

Universidad Laica “Eloy Alfaro” de Manabí (ULEAM). Facultad Ciencias del Mar. Ciudadela Universitaria Vía San Mateo. POBOX 27-32. Manta - ECUADOR - América del Sur. [mendezmacias@gmail.com] [vanessa_m_velasquez@hotmail.com]

Resumen.Se determino el espectro trófico del Tiburón Cazón de leche, Mustelus lunulatus, capturado en el área costera de Manta, Ecuador durante Noviembre del 2003 a Octubre 2004. Se obtuvo un total de 314 estómagos, de los cuales 299 (95%) presentaron alimento y 15 (5%) se encontraron vacíos. Se aplicaron métodos cuantitativos de análisis numérico, gravimétrico, frecuencia de aparición e índice de importancia relativa (IIR). Asimismo se aplicaron los índices ecológicos de amplitud de nicho trófico, traslapamiento de dietas y diversidad. El espectro trófico se integró por 45 tipos de presas, de las cuales las más importantes aplicando el IIR fueron: Portunus iridiscens (78.6%), Iliacantha spp. (4.9%), Squilla panamensis (3.6%), y Calappa saussurei (3.4%). Empleando el índice de Levin, se observó que la amplitud del nicho trófico fue relativamente bajo (Bi=0.11), por lo cual se los considera como depredadores especialistas; de la misma manera la diversidad de las presas disponibles fue intermedia (H´=2.53), y de acuerdo al índice de MorisitaHorn, se encontró un traslapamiento alto entre las dietas por sexo (Cλ=0.92), lo que significa que ambos sexos están comiendo juntos en las mismas zonas.

Abstract.The trophic spectrum of the Sicklefin Smoothhound (Mustelus lunulatus) was analyzed. These shark was caught in the coastal areas close to Manta, Ecuador during November 2003 to October 2004. A number of 314 stomachs were reviewed, which 299 (95%), had food and 15 stomachs (5%) were empty. We use the numeric, gravimetric, frequency of occurrence and Index of Relative Importance (IRI) to analyze the stomachs information. Also the ecologic index of trophic niche width, overlapping and diversity were applied. The trophic spectrum incluye 45 prey items, which using the IRI the most important prey were: Portunus iridiscens (78.6%), Iliacantha spp. (4.9%), Squilla panamensis (3.6%), and Calappa saussurei (3.4%). Using the Levin index, the trophic niche width was low (Bi=0.11), considerint this sahrk as specialist predators, because feed more on few prey. Also the prey diversity was medium (H´=2.53), and the Morisita-Horn index indivate an high overlapping between sex (Cλ=0.92), which means that both sexes are feeding together in the same areas. Keywords: Trophic spectrum, Mustelus lunulatus, Ecuador.

Palabras claves: Espectro trófico , Mustelus lunulatus, Ecuador.

Introducción Los tiburones se caracterizan por un crecimiento lento, elevada longevidad, bajo potencial reproductivo y madurez tardía. Este conjunto de características biológicas produce una combinación que los ubica dentro del grupo de animales marinos con alta vulnerabilidad ante la explotación intensa por lo que deben ser capturados bajo planes de manejo pesquero adecuados.

Considerando la importancia que en la actualidad tienen los peces cartilaginosos y conociendo que en Ecuador no existen estudios biológicos ni ecológicos, el presente estudio analiza los aspectos de alimentación de esta especie de tiburón, para comprender las interacciones que se establecen entre las especies, como la depredación y la competencia (Galván et al. 1989).

Material y métodos El Tiburón Cazón de leche (Mustelus lunulatus) está ampliamente distribuido en mares tropicales, templados y fríos, desde aguas someras hasta profundidades moderadas (300 m o más) (Compagno et al. 1984). Es una especie común en la captura del área de Manta, Ecuador; sin embargo no se conoce la biología de esta especie para Ecuador.

Las muestras se colectaron en las descargas de tiburón en la Playa de Tarqui, en la ciudad de Manta, Ecuador (Fig. 1).Las capturas son realizadas en la zona costera, principalmente con redes de enmalle de fondo, red de arrastre y espinel de fondo.

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Se calculó la amplitud del nicho trófico utilizando el Indice de Levin (Krebs 1999):

También se realizó el análisis de traslapamiento trófico, aplicando el Indice de Morisita-Horn (Horn 1966, Smith & Zaret 1982), con el fin de comparar probables diferencias en el tipo de alimento por intervalos de longitud (talla) y sexo.

Figura 1 Área de estudio en la ciudad de Manta, Ecuador.

Los muestreos se realizaron entre noviembre de 2003 hasta octubre de 2004. Se colectaron estómagos de 30 a 35 tiburones al mes, dependiendo de la cantidad de individuos desembarcados. De cada tiburón se determino su longitud total (en cm.), diferenciando entre machos y hembras. Se extrajo el estómago y se determinó la repleción gástrica de acuerdo a la escala propuesta por Olson & Galván-Magaña (2002): 0 = vacío, 1 = 1 - 25% de lleno, 2 = 26 - 50% de lleno, 3 = 26 - 75% de lleno, 4 = 76 100% de lleno. El contenido estomacal se identifico hasta el menor taxón posible, dependiendo del estado de digestión de las presas: En el caso de los peces, la determinación taxonómica se realizó por medio del esqueleto axial y otolitos; en el conteo de vértebras se utilizaron trabajos de Clothier (1950) y Clothier & Baxter (1969); mientras que para los peces que presentaron un estado de digestión mínima se identificaron siguiendo a Chirichigno (1998) y Allen et al. (1995). Los crustáceos o sus restos se identificaron por medio de los exoesqueletos utilizando las claves de Garth & Stephenson (1966), Chirichigno (1970) y Méndez (1981).Los cefalópodos que presentaban un estado de digestión mínima, se utilizó Roper et al. (1995). El análisis cuantitativo del contenido estomacal se realizó utilizando los métodos gravimétrico (P), numérico (N) y de frecuencia de aparición (FA) (Pinkas et al. 1971, Hyslop 1980). Asimismo se empleo el índice de importancia relativa (IIR) propuesto por Pinkas et al. (1971), el cual incorpora los tres métodos anteriores por medio de la siguiente formula: IIR = (P + N) FO Además se calculo la diversidad de las presas con el Índice de Shannon-Weiner:

Resultados Se obtuvo un total de 314 estómagos, de los cuales 299 (95%) presentaron alimento y 15 (5%) se encontraron vacíos. Los crustáceos aportaron el mayor porcentaje en peso (89%), seguido de moluscos (cefalópodos y gasterópodos) (6%) y los peces que aportaron (4%) (Tabla 1). El espectro trófico se constituyó de 45 tipos de presas, de los cuales 9 fueron peces (20%), 2 moluscos (4%) y 34 crustáceos (76%): Entre los crustáceos de mayor importancia tanto en peso, número y frecuencia de aparición destacan Portunus iridiscens, Iliacantha spp., Squilla panamensis y Calappa saussurei. Además el cefalópodo Lolliguncula (Loliolopsis) diomedeae fue importante con 7.3% en número y 9.0% en frecuencia de aparición (Fig. 2) (Tabla 1).

Figura 2 Espectro trófico del tiburón Cazón de leche Mustelus lunulatus, expresado en valores absolutos y porcentuales de los métodos de frecuencia de aparición (FA), numérico (N) y gravimétrico (P). 1. Lolliguncula (Loliolopsis) diomedeae, 2. Squilla panamensis, 3. Squilla spp., 4. Calappa saussurei, 5. Mursia spp., 6. Portunus iridiscens, 7. Euphylax robustus, 8. Iliacantha spp., 9. Ethusa spp.

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Tabla 1 Espectro trófico del tiburón Cazón de leche Mustelus lunulatus, expresado en valores absolutos y porcentuales de los métodos numérico (N), gravimétrico (P) frecuencia de aparición (FO), e índice de importancia relativa (IIR)

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De acuerdo al índice de importancia relativa (IIR), Portunus iridiscens (78.6%) fue la especie presa más importante, seguido por Iliacantha spp. (4.9%), Squilla panamensis (3.6%), y Calappa saussurei (3.4%) (Fig. 3) (Tabla 1).

Figura 3 Espectro trófico del tiburón Cazón de leche Mustelus lunulatus, expresando las presas principales en valores porcentuales del índice de importancia relativa (IIR).

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En términos generales al aplicar el índice de Shannon Wiener se observo que la diversidad de las presas disponibles fue baja (H’=2.53); mientras que la amplitud del nicho trófico fue relativamente bajo (Bi=0.11), por lo cual se le considera como un depredador especialista (Fig. 4).

Espectro trófico por trimestres En todos los trimestres se obtuvieron estómagos con alimento, en los cuales dominaban los crustáceos. En los dos trimestres intermedios de muestreo (febrero-abril y mayo-julio), el cefalópodo Lolliguncula (Loliolopsis) diomedeae tiene una presencia importante, aunque es relativamente baja al compararla con los crustáceos, específicamente el cangrejo Portunus iridiscens el cual tuvo los porcentajes más altos para todos los trimestres. En el periodo (mayo-julio) hubo un incremento importante en el consumo de estomatópodos, principalmente Squilla panamensis, pero disminuyó en el siguiente trimestre de agosto-octubre (Fig. 5).

Figura 4 Valores de los índices de diversidad de Shannon - Wiener y amplitud de nicho trófico de Levin representado gráficamente para el espectro general, machos, hembras, y talla 1 (60.0 - 89.9) cm, talla 2 (90.0 119.9) cm, Talla 3 (120.0 - 149.9) cm.

Espectro trófico por sexos En los machos se obtuvo un total de 143 estómagos, de los cuales 134 (94%) presentaron alimento y 9 (6%) se encontraron vacíos; mientras que en las hembras se obtuvo un total de 171 estómagos 165 (96%) con alimento y 6 (4%) vacíos. El espectro trófico se constituyó de 29 tipos de presas para machos y 39 tipos de presas para hembras, en ambos sexos dominaron los crustáceos, principalmente Portunus iridiscens, en diferentes valores porcentuales (80.2% machos y 72.6% en hembras). Se encontraron diferencias en las presas que le siguen en importancia; los machos prefirieron los cangrejos Iliacantha spp. (6.3%) y Calappa saussurei (5.6%), mientras que las hembras se alimentaron del estomatópodo Squilla panamensis (6.9%) y del cefalópodo Lolliguncula (Loliolopsis) diomedeae (5.6%). De acuerdo al índice de amplitud del nicho trófico, se considera a los individuos de ambos sexos depredadores especialistas (Bi=0.13 en machos y Bi=0.14 en hembras) y con una diversidad de especies baja tanto para machos como en hembras (H’=2.26 y H’=2.55 respectivamente) (Fig. 4). El traslapamiento entre sexos fue biológicamente significativo (Cλ=0.92) demostrando que no existen diferencias intraespecíficas en los hábitos alimentarios de este depredador, lo cual indica que no hay segregación de la especie entre sexos.

Figura 5 Composición de las presas más importantes del espectro trófico por trimestres.

Espectro trófico por tallas Se clasifico a los individuos en tres intervalos. El primer intervalo incluye ejemplares que tienen entre 60.0 - 89.9 cm, el segundo entre 90.0 - 119.9 cm y el tercero para individuos que median entre 120.0 - 149.9 cm. En el análisis respectivo para las diferentes clases de tallas consideradas para Mustelus lunulatus, se encontró que eran altamente carcinófagos. Los ejemplares del intervalo de tallas 1 (60.0 - 89.9cm) presentó un amplio espectro trófico, aunque el cangrejo Portunus iridiscens fue la única especie presa que tuvo un valor importante en el IIR, al representar 92.8%; los del intervalo de tallas 2 (90.0 - 119.9 cm) presentaron un espectro trófico más amplio todavía, donde Portunus iridiscens (75.7%), Iliacantha spp. (7.4%) y Calappa saussurei (5.9%), fueron las especies principales y entre ellas suman el 89% de la biomasa consumida y por ultimo el intervalo de tallas 3 (120.0 - 149.9cm), presentó un espectro trófico limitado, pues solo hubo presencia de 17 ítems alimentarios y tuvieron preferencia por cinco especies presas, Euphylax robustus (28.2%), Lolliguncula (Loliolopsis) diomedeae (20.8%), Squilla panamensis (17.8%), Portunus iridiscens (12.6%) y Mursia spp. (9.5%) las cuales entran en la categoría de presas primarias según el IIR (Fig. 6).

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del Pacifico Oriental (Paul & Hendrickx 1980). Debido a que esta especie de crustáceo tiene una distribución similar que el tiburón Mustelus lunulatus y a que los tiburones son consumidores oportunistas, se explicaría el porqué este cangrejo braquiuro se presenta como la presa más consumida por este cazón.

Figura 6 Composición de las presas más importantes del espectro trófico por rangos de tallas.

De acuerdo al índice de amplitud del nicho trófico, se considera a los individuos de las tallas 1, 2 y 3 de Mustelus lunulatus como depredadores especialistas (Bi=0.09, Bi=0.16 y Bi=0.49). Se puede notar que los individuos se hacen menos especialistas a medida que aumentan de tamaño (Fig.4). La diversidad de especies presa disponibles fue más baja (H’=1.85) para los individuos de la talla 1, lo que explica su especialización casi exclusiva de Portunus iridiscens; en cambio para los tiburones de las tallas 2 y 3, la diversidad de especies presa fue más alta (H’=2.54 y H’=2.41) (Fig.4). Se observó que existe un traslapamiento significativo (Cλ=0.88) entre los individuos de la talla 1 y talla 2. Entre los individuos de la talla 2 y talla 3 apenas hubo traslapamiento (Cλ=0.62) y los de la talla 1 y talla 3 (Cλ=0.47), se observó que no existe traslapamiento lo cual sugiere una posible segregación de la especie entre estas dos tallas.

Discusión El tiburón Cazón de leche, es una especie abundante de aguas templado - cálidas y tropicales, que habita en el fondo de las plataformas continentales del Océano Pacifico Oriental, las cuales son zonas de alta productividad biológica; sin embargo este tiburón presenta hábitos alimenticios selectivos ya que consumen casi exclusivamente una especie de crustáceo Portunus iridiscens. Méndez-Loeza (2004) también encuentra que en Mustelus lunulatus del norte del Golfo de California, México, los crustáceos son los más importantes en la dieta de esta especie, donde destaca como presa principal el crustáceo estomatópodo de hábitat bentónico Squilla bigelowi y Portunus xantusii. El género Portunus es el más diversificado de todos los géneros de Portunidae, se cuentran en las costas del Océano Pacífico nueve especies; de las cuales Portunus asper y Portunus iridiscens son especies muy comunes que se encuentran distribuidas en la plataforma continental

De acuerdo al índice de amplitud del nicho trófico, los Mustelus lunulatus se consideran depredadores especialistas debido a los valores obtenidos con el Indice de Levin (Bi=0.09, Bi=0.16 y Bi=0.49), lo cual indica que están consumiendo un numero alto de presas pero tienen preferencia por pocas presas, debido probablemente a la mayor abundancia de estas presas en el área de estudio (e.g. Portunus iridiscens). Asimismo se observo que conforme los tiburones van creciendo se hacen menos especialistas. Con respecto a la diversidad de presas registradas en los estómagos, la diversidad fue más baja (H’=1.85), en los tiburones de la talla 1 (los más pequeños), lo que explica su especialización casi exclusiva de Portunus iridiscens; sin embargo en los tiburones de mayor tamaño (tallas 2 y 3), la diversidad de especies presa fue mayor (H’=2.54 y H’=2.41), lo que indica una depredación de un espectro más amplio de presas debido al incremento en los requerimientos energéticos de los tiburones (Gerking 1989). En relación al traslapamiento trófico, se observó que fue más significativo (Cλ=0.88) entre tiburones pequeños y medianos (talla 1 y talla 2); mientras que al ir creciendo los tiburones, disminuye este traslape (Cλ=0.62). Entre los tiburones más pequeños y los grandes el traslape fue menor, lo que puede indicar una segregación de alimentación entre juveniles y adultos. Se encontró variaciones de alimentación en los tres intervalos de tallas, debido a las probables estrategias de consumo conforme crece el tiburón y puede estar relacionado a la cantidad de alimento consumido, tamaño de las presas, presas disponibles, hábitat de las presas, patrones de movimiento del depredador, velocidad de nado, tamaño de la mandíbula, dientes y tamaño del estómago, requerimiento energético y otro tipo de factores que pueden intervenir en el consumo de presas de una etapa de vida a otra (Gerking 1989, Carrier et al. 2004). No se encontraron diferencias del consumo de las especies presas entre machos y hembras, lo cual indica que no hay segregación sexual para alimentación. La proporción en el alimento de hembras y machos refleja la energía requerida para su crecimiento y reproducción (Phillips 1969, Calow & Tytler 1985, Hoyos-Padilla 2003). Los resultados del presente estudio coincide con la información de Gómez (2003), el cual encontró que la dieta de Mustelus lunulatus y Mustelus henlei en el Parque Nacional Natural Gorgona, Colombia, esta basada principalmente en crustáceos (Squilla panamensis y Portunus iridiscens), seguida por moluscos (Loliginidae) y restos de peces. También Rojas (2002), encuentra que los

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crustáceos son el alimento preferencial de Mustelus lunulatus en la zona de Gorgona, al igual que encuentran Galván et al. (1989) para M. lunulatus en el Golfo de California, México. Mientras que Navia (2002), establece que la dieta de este tiburón en el área del Golfo de Tortugas (Bahía de Buenaventura, Colombia), esta basada principalmente en estomatópodos (Squilla panamensis), al cual clasifica como alimento preferencial de este tiburón.

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Biología, pesquería y comercialización del Tiburón Come perro, Carcharhinus leucas (Müller & Henle, 1839) en aguas del Ecuador. Biology, fisheries and market of the Bull Shark, Carcharhinus leucas (Müller & Henle, 1839) in Ecuadorian waters. JIMMY MARTÍNEZ - ORTÍZ 1, MARIBEL CARRERA - FERNÁNDEZ 2, FELIPE GALVÁN MAGAÑA 2, COLOMBO ESTUPIÑAN - MONTAÑO 3 y LUÍS CEDEÑO - FIGUEROA 3 (1) Fundación Escuela de Pesca del Pacífico Oriental (EPESPO), Avenida Flavio Reyes, calle 34, Barrio Umiña. P.O.BOX 1305001, Manta - ECUADOR, América del Sur. [jmartinez@mardex.com.ec] (2) Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR-IPN), Playa Palo de Santa Rita s/n, Apartado Postal 592, La Paz, Baja California Sur, C.P. 23096, MEXICO. [mcarrera@ipn.mx] [galvan.felipe@gmail.com] (3) Universidad Laica “Eloy Alfaro” de Manabí (ULEAM). Facultad Ciencias del Mar, Ciudadela Universitaria vía San Mateo. P.O.Box 27-32, Manta - ECUADOR, América del Sur. [goliathcem@gmail.com] [luis_cefi@hotmail.com]

Resumen.El Tiburón Come perro o Madre cazón, Carcharhinus leucas de distribución mundial se encuentra presente en aguas ecuatorianas y es objeto de una pesquería artesanal dirigida a lo largo de la costa continental. Se analizaron 83 ejemplares (53 machos y 30 hembras). Machos: 208 y 309 cm (LT); hembras: 199 y 350 cm (LT). Proporción de sexos 1H:1.7M, se sugiere una segregación por sexos. La fecundidad varió desde 2 hasta 12 embriones por hembra, con tallas de 59 a 82 cm LT. El IIR dentro del análisis de contenido estomacal determinó: peces óseos (80.41%), peces cartilaginosos (12.53%), reptiles (5.94%) y moluscos (1.12%). C. leucas, es una de las especies de tiburón que se aprovecha integramente (carne, aletas, hígado, embriones, vísceras y mandíbula). La pesquería de esta especie esta soportada por adultos con un 96% de la captura total. Se sugieren recomendaciones para establecer su manejo y conservación.

Abstract.The Bull Shark (known in spanish as Tiburón Come perro o Madre cazón) (Carcharhinus leucas) is found in Ecuador as is the objective of a specific artisanal fishery in all the continental shore. Eighty three individuals (53 males and 30 females) were studied. Males ranged from 208 to 309 cm TL, females ranged from 199 to 350 cm TL. Sex ratio was 1F:1.7M, sex segregation is suggested. Fecundity ranged from two to 12 embryos per female, with sizes between 59 to 82 cm TL. Stomach contents were dominated by bony fish (80.41%), cartilaginous fish (12.53%), reptiles (5.94%) and mollusks (1.12%). C. leucas is entirely used by fishermen (meat, fins, liver, embryos, entrails and jaws); the catch is mainly adults (96%). Management and conservation recommendations are proposed. Keywords: Reproduction, feeding, landings, fishery.

Palabras claves: Parámetros reproductivos, alimentación, desembarques, pesca dirigida.

Introducción El Tiburón Come perro o Madre cazón Carcharhinus leucas (Fig. 1) tiene una distribución mundial. En el Pacífico oriental se ha registrado desde Baja California Sur, México hasta Ecuador y posiblemente presente en Perú. Esta especie es predominantemente costera, común en aguas someras, principalmente en bahías y estuarios, el cual tolera amplias variaciones de salinidad, remontando frecuentemente los ríos y también presente en lagunas hipersalinas (Compagno et al. 1995).

Figura 1 Tiburón Come perro o Madre cazón (Carcharhinus leucas)

MARTÍNEZ - ORTÍZ et al.

BIOLOGÍA, PESQUERÍA, COMERCIALIZACIÓN TIBURÓN COME PERRO Carcharhinus leucas

como carnada mantarayas, morenas, bonito, botellita, dorado, lisa, pinchagüa, cabezas de albacora y pez espada. La composición de tallas se realizó con histogramas de frecuencia para sexos combinados. La proporción de sexos se utilizó bajo la hipótesis nula de que existe una proporción de 1:1 utilizando la prueba estadística de χ2.

Figura 2 Vista área de la costa continental de la República del Ecuador. Fuente: Google Earth 2007

En Ecuador esta especie forma parte de una pesquería dirigida a pequeña escala (pesca artesanal) en varias zonas a lo largo de la costa continental (Fig. 2), por ende tiene una importancia socio económica dentro del sector pesquero. Existen varios trabajos que hacen referencia a la presencia de Carcharhinus leucas en el Ecuador, (e.g., Massay 1983; Herdson et al. 1985; Béarez 1996; Martínez et al. 1997; Martínez 1999; Massay & Massay 1999), sin embargo muy poco se conoce sobre la biología de esta especie en el Ecuador. El objetivo del presente documento es describir algunos aspectos de la biología, pesquería y comercialización de Carcharhinus leucas en aguas ecuatorianas.

Material y métodos Se analiza la información recabada durante septiembre 2003 - diciembre 2006 en la playa de Tarqui de San Pablo de Manta (provincia de Manabí), siguiendo la metodología de campo planteada en Martínez et al. (2007), asimismo se incluye la información de comunicaciones personales y entrevistas realizadas a pescadores artesanales de Santa Rosa, Ballenita (provincia del Guayas); Puerto Daniel López, San Pablo de Manta, Jaramijó, Pedernales (provincia de Manabí) y Esmeraldas (provincia de Esmeraldas). Los tiburones se capturan por medio de dos artes de pesca: a) La red de enmalle de fondo, la cual se coloca al atardecer y lo empiezan a recoger al día siguiente entre las 06:00 y 07:00 y b) El espinel de fondo tiburonero lo colocan al inicio del día desde 08:00 hasta las 18:00, durante este lapso de tiempo revisan el equipo constantemente (cuando notan que las boyas de los cantos amarrados a cada reinal se hunden comienzan a recobrar esa parte del equipo porque significa que existe una captura). Se repite la operación a partir de las 19:00 hasta las 06:00 del siguiente día. Utilizan

En la parte de reproducción, para determinar la madurez sexual en el caso de los machos se midió la longitud de los gonopterigios, se observó el grado de calcificación, rotación y apertura del rifiodón. Los machos que presentaron gonopterigios sin calcificar se consideraron como inmaduros o juveniles; mientras que aquellos que presentaron gonopterigios completamente calcificados que rotaban fácilmente y se abría el rifiodón fueron categorizados como maduros o adultos. En las hembras se considero como índice de madurez la presencia de marcas de apareamiento y de embriones, quedando clasificadas como juveniles y adultas (Clark & Von Schmidt 1965; Pratt 1979; Carrera-Fernández 2004). Referente a los análisis de contenido estomacal, los estómagos fueron lavados, filtrados a través de un cedazo y depositados en bolsas plásticas etiquetadas para preservarlos en una solución de formalina al 10% o alcohol al 70%. Durante el análisis del contenido gástrico, se procedió a separar las diferentes especies presa de acuerdo con el grupo taxonómico y su identificación hasta el menor taxón posible, dependiendo del grado de digestión que las presas presentan. Para el caso de los peces óseos y cartilaginosos, la determinación taxonómica se realizó utilizando las claves y guías de Rubio-Rincón (1988), Allen et al. (1995), Compagno et al. (1995) y Chirichigno & Vélez (1998). Las tortugas marinas se identificaron por medio de la clave de Márquez (1995). El análisis cuantitativo del contenido estomacal se realizó utilizando el método numérico (N), gravimétrico (P) y de frecuencia de ocurrencia (FO) (Hyslop 1980). Asimismo, se empleo el índice de importancia relativa (Pinkas et al. 1971), en el cual se incorpora los tres métodos anteriores por medio de la siguiente formula: IIR = (N + P) * FO Donde N es el porcentaje de número, P es el porcentaje de peso y FO el porcentaje de frecuencia de ocurrencia.

Resultados Parámetros reproductivos Se analizaron 83 ejemplares (53 machos y 30 hembras), en una relación de 1H:1.7M (χ2=24.5, ρ<0.05). Los embriones presentaron una relación de 1H:0.8M (χ2=6.5, ρ>0.05)(Fig.3).

TIBURONES EN EL ECUADOR: CASOS DE ESTUDIO

Figura 3

Proporción de sexos por estadio de madurez

Los machos fueron más abundantes durante todo el estudio y se registraron durante febrero, marzo, junio, julio y agosto; mientras que las hembras se capturaron en abril, mayo, septiembre, octubre y noviembre, lo cual sugiere una segregación por sexos. En los meses de diciembre y enero tanto machos como hembras estuvieron presentes. Es importante mencionar que la mayoría de las hembras que se capturaron en septiembre, noviembre y enero presentaron embriones (Fig. 4).

EPESPO-PMRC, 2007

Figura 5 Relación de la condición reproductiva del gonopterigio con la longitud total

En el caso de las hembras, tres fueron inmaduras y 27 se consideraron como maduras con una talla mínima de reproducción de 215 cm. Estas hembras se caracterizan por presentar la abertura vaginal expandida y en ocasiones presentaron embriones. Durante los meses de muestreo se registraron 15 hembras grávidas, siendo la mas pequeña de 288 cm de LT. El tiburón come perro presenta una reproducción de tipo vivíparo-placentario, donde los embriones permanecen dentro de la hembra entre 10 y 11 meses. La fecundidad varió desde 2 hasta 12 embriones por hembra, con tallas de 59 a 82 cm LT (Fig. 6); sin embargo no se observó una relación entre el número de embriones con la talla materna (Fig.7).

Figura 4 Proporción de sexos durante los meses de muestreo

Con respecto a los índices de madurez, en los machos, la longitud del gonopterigio, así como la condición de calcificación en el mismo, proporciona un índice efectivo para determinar la madurez sexual. En este estudio, todos los ejemplares se consideraron adultos ya que los gonopterigios estaban completamente calcificados, la mayoría presentó rotación y apertura del rifiodón, registrándose como talla mínima 208 cm de LT (Fig. 5). Aunque algunos tiburones presentaron semen, no se observó un patrón temporal con dicha característica para conocer la época de copulación de la especie. Figura 7 Relación entre la talla materna y el número de embriones

Figura 6 Embriones de Tiburón Come perro (Carcharhinus leucas)

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Alimentación Se analizaron 41 estómagos de Carcharhinus leucas de los cuales, 19 tenían contenido alimenticio (31.2%) y 22 se encontraron vacíos (68.8%). A partir del trabajo taxonómico se determinaron cuatro grandes grupos taxonómicos: Moluscos (IIR 1.1%), Peces cartilaginosos (IIR 12.5%), Peces óseos (IIR 80.4%) y Reptiles (IIR 5.9%) (Fig. 8).

Figura 8 Índice de importancia relativa (IIR) por grupos taxonómicos de presas de Carcharhinus leucas

Se identificaron un total de 19 especies presa, de las cuales se incluye un molusco (gasterópodo), una raya (Dasyatis longa), 14 peces óseos (Balistes polylepis, Brotula spp., Coryphaena hippurus, Eucinostomus currani, Herpetoichthys fossatus, Katsuwonus pelamis, Mugil cephalus, Opisthonema libertate, Ophichthus remiger, Ophichthus spp., Sphyraena ensis, Tylosurus pacificus, Umbrina roncador, Xiphias gladius), además de restos de peces, tres reptiles (Lepidochelys olivacea, Chelonidae y restos de tortugas) (Tabla 1). De acuerdo con el método numérico, el espectro trófico estuvo integrado de 59 organismos presa. Los moluscos gasterópodos aportaron el 6.8% (4 organismos); los peces cartilaginosos el 5.1% (3 organismos); los peces óseos el 81.4% (48 organismos) y los reptiles el 6.8% (4 organismos) (Tabla 1). Gravimétricamente se encontró, que las presas de mayor importancia en el espectro trófico fueron: D. longa con 20.1% (2922 gr.), Ophichthus spp. 18.1% (2623.6 gr.), B. polylepis 12.5% (1816 gr.) y la familia Chelonidae con 9.1% (1314 gr.) (Tabla 1) (Fig. 9). En cuanto al método de frecuencia de ocurrencia, las especies presa de mayor importancia fueron: Restos de peces con 55% (11 estómagos); D. longa y T. pacificus con 15% (3 estómagos); familia Chelonidae, Ophichthus spp. y K. pelamis con 10% (2 estómagos) (Tabla 1) (Fig. 9). De acuerdo con el IIR, los restos de peces presentaron el valor porcentual más alto con 44.5%, seguido de Ophichthus spp. con 13.9%, D. longa con 12.5% y T. pacificus con 10.1% (Tabla 1) (Fig. 9).

Tabla 1 Espectro trófico de Carcharhinus leucas, expresando en valores porcentuales los métodos numérico (N), gravimétrico (P) y frecuencia de ocurrencia (FO). En valores absolutos y porcentuales el índice de importancia relativa (IIR)

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colocan hasta tres pomas cada una con capacidad de cuatro litros y que hacen las veces de sistema de seguridad y de señalización. La distancia entre reinales fluctúa entre 20 y 25 brazas. c) Ocasionalmente es capturado con el Chinchorro de playa. Áreas de pesca Las áreas de pesca del Tiburón Come perro (Carcharhinus leucas) se encuentran a lo largo de toda la franja costera desde Puerto Bolívar, Isla del Muerto, isla de Puná, Santa Rosa (Salinas), Ballenita, Punta Blanca, Puerto Daniel López, Isla de La Plata, Puerto Cayo, San Pablo de Manta, Jaramijó, Jama, Cojimíes, Chamanga, Muisne y Esmeraldas. Figura 9 Índice de importancia relativa de las especies presas más recurrentes e importantes en el espectro trófico de Carcharhinus leucas, incluyendo el método numérico, gravimétrico y de frecuencia de ocurrencia. 1 = Familia Chelonidae, 2 = Restos de tortuga, 3 = Tylosurus pacificus, 4 = Dasyatis longa, 5 = Xiphias gladius, 6= Balistes polylepis, 7= Restos de peces, 8 = Ophichthus spp., y 9 = Katsuwonus pelamis

Pesquería Flota pesquera No se conoce con exactitud el número total de embarcaciones que se dedican a esta pesquería; sin embargo, se estima que alrededor de unas 10 embarcaciones están dedicadas a esta actividad recorriendo varias áreas desde Esmeraldas hasta el Golfo de Guayaquil.

Profundidad de pesca La profundidad de pesca fluctúa desde la orilla hasta 30 - 40 brazas, inclusive se conoce que puede llegar hasta 60 brazas de profundidad. Puertos de desembarque Esmeraldas, Muisne, Pedernales, Jaramijó, San Pablo de Manta (playa de Tarqui); Puerto Daniel López, Santa Rosa (Salinas) y Puerto Bolívar. Temporada de pesca Todo el año, probablemente con mayor frecuencia durante el segundo semestre, principalmente durante luna llena. Volúmenes desembarcados

Operaciones de pesca Las operaciones de pesca son en aguas cercanas a la costa, pueden tener una duración de un día hasta el siguiente o viajes de pesca de una semana de duración, hacia el norte o el sur frente a la franja costera, donde van realizando observaciones de las zonas o áreas de posibles capturas. Se utilizan embarcaciones tipo “fibra” o de madera, con dos o tres pescadores.

Durante el período de investigación el desembarque por día por mes de esta especie no muestra una tendencia estacional. En 2004 (abril, septiembre, octubre y noviembre), en 2005 (enero, marzo y septiembre) y en 2006 (junio, septiembre, octubre y noviembre), fueron los meses del más bajo desembarque. En diciembre 2006, fue el mes con mayor desembarque de 4 a 20 especímenes (Fig. 10).

Artes de pesca Martínez (1999) describe tres artes de pesca que están siendo utilizados para pescar tiburones a pequeña escala, de estos, dos artes son específicos para capturar el Tiburón Come perro, actualmente con ciertas variaciones: a) Red de enmalle de fondo (material PA #120 trenzado) de una longitud de 700 -1000 brazas con una altura de 3 brazas, con un ojo de enmalle (“claro de malla”) que puede ser de 12", de 14" y/o de 16". b) Espinel de fondo tiburonero, el cual esta constituido de una línea madre (cabo chino o cabo tollero) cuya longitud varía de acuerdo al número de reinales que se utilicen; cada reinal esta compuesto de 10 brazas de cabo chino, un destorcedor tipo “bala”, 10 metros de cable chino, y un anzuelo (Nos.# 1/0, # 2/0 y/o # 3/0) también saben utilizar el No. 4 tipo jota (J) se utilizan entre 10 y 20 , entre 30 y 50 y entre 80 y 110 anzuelos. En la unión de cada reinal con la línea madre va amarrado un canto en cuyo extremo libre se

Figura 10 Fluctuación del desembarque por día por mes del Tiburón come perro (Carcharhinus leucas) durante el período 2003 (sep) - 2006

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Distribución de frecuencia de tallas Para las hembras el intervalo de longitud total (LT) fluctuó entre 199 y 350 cm. La distribución de tallas fue unimodal, siendo más abundantes los especímenes que medían entre 290 y 310 cm LT. Se midieron un total de 29 especímenes (Fig.11). Mientras que en los machos el intervalo fluctuó entre 208 y 309 cm (LT). La distribución de tallas fue unimodal, siendo más abundantes los especímenes que medían entre 270 y 290 cm LT. Se midieron un total de 53 especímenes (Fig.11).

Clasificación y precios de juego de aletas frescas por tamaño (en pulgadas) a nivel de exportadores

La pesquería de esta especie esta soportada por adultos con un 96% de la captura total.

Figura 12 Vista fotográfica de las aletas pectorales (2) de un Tiburón Come perro (Carcharhinus leucas)

Figura 11 Distribución de frecuencia de tallas para hembras y machos de Tiburón come perro (Carcharhinus leucas) durante el período 2003 (sep) - 2006

Con respecto al hígado, lo derriten artesanalmente para obtener el aceite (cada frasco de aceite puede costar entre US$ 30 y 40), el cual utilizan para la cura del asma. Del hígado utilizan las ¾ partes, ya que la parte inicial que esta cercana al estómago no la utilizan por ser amarga.

Especies asociadas Las especies asociadas a la captura del tiburón come perro son las siguientes: Peces óseos: Mero (Epinephelus spp.) y Pargo (Lutjanus spp.). Peces cartilaginosos: Raya (Dasyatis longa), Tiburón angelote (Squatina californica), Tiburón gata o tigre (Galeocerdo cuvier) y el Tiburón punta negra (Carcharhinus limbatus). Comercialización El precio del tiburón entero en playa depende del tamaño y de la contextura del cuerpo, del tamaño de sus aletas dorsal y pectorales. El precio del tiburón (al pescador) puede estar entre US$ 250 y 500. Sin embargo a nivel de comerciantes los precios pueden fluctuar entre US$ 500 y 1000 por tiburón. El precio de la carne en la playa se paga al pescador entre US$ 0.40 y 0.70 por libra; mientras que las aletas el precio en playa, varían dependiendo del tamaño (Fig. 12), pero en general un juego de aletas - primera dorsal, pectorales (2) y caudal – se paga entre US$ 150 y 200 (al pescador). Las “chepas” - segunda dorsal, pélvicas (2) y anal se pagan entre US$ 50 y 70 (al pescador).

Las vísceras son vendidas por tinas o gavetas para la elaboración de harina, aprox. US$ 0.25 por tina. Las mandíbulas son limpiadas y vendidas hasta en US$ 35 cada una, dependiendo del tamaño y de cómo se encuentren sus dientes. Peligrosidad Compagno et al. (2005) señala que C. leucas probablemente es la especie de tiburón de aguas tropicales más peligrosa, por la vinculación existente entre su hábitat de tipo costero y de agua dulce (bahías, estuarios, ríos y lagos) que coinciden con áreas de actividades humanas. En el Ecuador se conoce de avistamientos por varamientos en canales de agua salobre cerca de piscinas camaroneras. Aguilar (2006) documenta un ataque (fatal) de tiburón a un pescador de pulpos en la zona costera del balneario de Ballenita en la Península de Santa Elena (provincia del Guayas) en noviembre 2000.

Discusión En el Ecuador el Tiburón Comeperro, C. leucas, se captura ocasionalmente; sin embargo debido al precio que alcanza

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su carne y aletas, representa una importancia relativa dentro de las actividades que realizan los pescadores artesanales, sin embargo, el valor intrínseco que podría tener esta especie dentro de actividades como el buceo, la pesca deportiva (captura y liberación) y acuarios (mantenimiento en cautiverio) no han sido diagnosticadas como alternativas productivas pro educación, manejo y conservación.

75, 80 y 81cm LT (Branstetter 1981; Snelson et al. 1984 & Compagno 1984, respectivamente). Se ha mencionado que en algunas especies de elasmobranquios existe la tendencia a que las hembras más grandes sean más fecundas (Castro & Mejuto 1995); Sin embargo en los resultados del presente estudio no se observó esta relación, esto puede deberse a los pocos registros obtenidos de hembras grávidas.

En este sentido las investigaciones que sugiere el Plan de Acción Nacional para la Conservación y el Manejo de Tiburones de Ecuador (PAT - Ec) (MICIP 2006) deberían estar dirigidas a conocer mejor la biología, movimientos y comportamiento de esta especie de tiburón, con el fin de establecer áreas específicas (e.g. reproducción, crianza) para protección y educación ambiental, que incluya ecoturismo (buceo).

Alimentación

Reproducción Los machos fueron más abundantes durante todo el periodo de estudio, predominado sobre las hembras. En cuanto a la distribución temporal es notorio que primero llegan los machos, después las hembras. Considerando que la mayoría fueron adultos, se sugiere que existe una segregación sexual al alcanzar la madurez. Se observó que en diciembre y enero tanto machos como hembras estuvieron presentes, sugiriendo que en estos meses podría llevarse a cabo el apareamiento. Wourms (1977) menciona que en los elasmobranquios existe una tendencia a segregarse cuando alcanza la madurez sexual, excepto en la época reproductiva. Sin embargo estudios realizados en el Golfo de México y en las lagunas de Florida sugieren una época de apareamiento en los meses de mayo a junio y junio a julio respectivamente (Rodríguez de la Cruz et al. 1996; Snelson et al. 1984). Todos los machos registrados fueron adultos con una talla mínima de 208 cm LT. Estos datos concuerdan con estudios realizados por Castro (1983) & Rodríguez de la Cruz et al. (1996), quienes reportan que esta especie alcanza la madurez a los 200 cm; sin embargo Branstetter (1981) & Branstetter & Stiles (1987) reportan como talla de madurez para los machos los 217 cm y 229 cm LT respectivamente. Las hembras fueron maduras con una talla mínima de 215 cm. Considerando este dato, es poca la diferencia con respecto a las tallas encontradas por Branstetter (1981) y Branstetter & Stiles (1987), quienes mencionan que las hembras maduran a los 228 cm y 226 cm LT respectivamente; Sin embargo estas diferencias pueden deberse al número de datos analizados y a los diferentes lugares de muestreo, ya que estos estudios fueron hechos en el Océano Atlántico; mientras que los datos obtenidos en este trabajo fueron del Océano Pacifico. La fecundidad varió entre 2 y 12 embriones, valor semejante a lo reportado por Compagno (1984) (2-13 crías). Las tallas que presentaron los embriones fueron de 59 a 82 cm, ésta última talla se puede considerar como talla de nacimiento, ya que de acuerdo a varios autores, este tiburón nace a los

C. leucas es un depredador oportunista (Compagno, 1984), el cual consume un amplio espectro trófico (e.g. peces óseos y cartilaginosos como también tortugas). Al comparar parte de la dieta alimenticia de C. leucas registrada en Ecuador con otras investigaciones, se observa que existe similitud de presas, e.g. (Dasyatis sp., Mugil sp., Ophichthus sp. y peces óseos de la famila Sciaenidae) en las lagunas costeras de Florida, USA (Snelson et al. 1984); gasterópodos y tortugas al sur de África (Compagno et al. 1989). Considerando el hábitat de las presas, se observa que C. leucas consume principalmente peces asociados al fondo blando (Dasyatidae, Sciaenidae, Ophychthydae, Mugilidae). No se han realizado estudios tróficos de este tiburón en aguas del Pacidfico por lo que son los primeros resultados relacionados a los hábitos alimenticios de C. leucas para el Océano Pacífico. Volúmenes desembarcados y frecuencia de tallas. No se observó una estacionalidad en la abundancia y la composición de tallas. La captura estuvo dominada por adultos (96%), debido probablemente a la selectividad del arte de pesca empleada, así como por la zona de estudio. Cruz-Martínez et al. (2002) en el sureste del Golfo de México reportan como intervalo de tallas más frecuente entre 201 y 215 cm, con 72% de adultos; mientras que Landa-Ocaña (1998) encontró que la mayor frecuencia de ocurrencia es a 195 cm LT para Campeche; México y de 185 - 200 cm en Veracruz, México, mostrando que los juveniles son poco capturados, similar al presente estudio. En Mazatlán y Teacapán, México es común registrar durante verano C. leucas juveniles, principalmente en las zonas de manglar ya que es considerado como una zona de crianza de esta especie y cuyos tiburones son capturados para exhibición en el acuario de Mazatlán, México (Felipe Galván-Magaña. Comunicación personal). Probablemente los juveniles se encuentran en áreas de crianza donde los pescadores no tienen acceso, porque los tiburones se desplazan a lugares más protegidos. Comercialización Dos aspectos que destacan dentro la comercialización de C. leucas, son el juego de aletas cuyo precio es el más alto

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de todas las especies de tiburón que se desembarcan en el Ecuador (e.g., hasta US$ 650 por juego de aletas a nivel de exportadores), aunque por referencias de comerciantes se conoce que en otros países puede llegar a pagarse US$ 950 por juego. El segundo aspecto son sus embriones, los cuales en los mercados son vendidos como Tollo o Cazón, tal como señala Marín-Osorno (2006) para el caso de Tamaulipas y Veracruz en México.

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