BGOELDI. Naturais v13n2 by Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais

Boletim do Museu Paraense EmĂlio Goeldi CiĂŞncias Naturais

v. 13, n. 2 maio-agosto 2018

IMAGEM DA CAPA Imagem aérea da Floresta Nacional de Caxiuanã, estado do Pará, Brasil. Foto: Lucas dos Anjos Rodrigues.

BOLETIM DO MUSEU PARAENSE EMÍLIO GOELDI. CIÊNCIAS NATURAIS (ISSN 2317-6237) O Boletim do Museu Paraense de História Natural e Ethnographia foi criado por Emílio Goeldi e o primeiro fascículo surgiu em 1894. O atual Boletim é sucedâneo daquele. The Boletim do Museu Paraense de História Natural e Ethnographia was created by Emilio Goeldi, and the first number was issued in 1894. The present one is the successor to this publication.

EDITOR CIENTÍFICO Fernando da Silva Carvalho Filho EDITORES ASSOCIADOS Adriana Maria Coimbra Horbe Alexander C. Lees Alexandre Salino Anna Luiza Ilkiu Borges Fernando Jacques Althoff José de Sousa e Silva Júnior (Cazuza) Laszlo Nagy Lezilda Carvalho Torgan Maria Inês Feijó Ramos Pedro Lage Viana Shirley Martins Silva Toby Gardner CONSELHO EDITORIAL CIENTÍFICO Ana Maria Giulietti - Universidade Estadual de Feira de Santana - Feira de Santana - Brasil Augusto Shinya Abe - Universidade Estadual Paulista - Rio Claro - Brasil Carlos Afonso Nobre - Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais - São José dos Campos - Brasil Douglas C. Daly - New York Botanical Garden - New York - USA Hans ter Steege - Utrecht University - Utrecht - Netherlands Ima Célia Guimarães Vieira - Museu Paraense Emílio Goeldi - Belém - Brasil John Bates - Field Museum of Natural History - Chicago - USA José Maria Cardoso da Silva - Conservação Internacional - Belém - Brasil Laurent Polidori - l’Ecole Supérieure des Géomètres Topographes - Le Mans - França Lauro Valentim Stoll Nardi - Universidade Federal do Rio Grande do Sul - Porto Alegre - Brasil Miguel Trefaut Rodrigues - Universidade de São Paulo - São Paulo - Brasil Nelson Papavero - Museu de Zoologia - Universidade de São Paulo - São Paulo - Brasil Peter Mann de Toledo - Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais - São José dos Campos - Brasil Philippe Kok - Royal Belgian Institute of Natural Sciences - Brussels - Bélgica Roberto Dall’Agnol - Universidade Federal do Pará - Belém - Brasil Rui Cerqueira - Universidade Federal do Rio de Janeiro - Rio de Janeiro - Brasil William Woods - University of Kansas - Lawrence - USA NÚCLEO EDITORIAL Rafaele Lima - Assistente editorial Talita do Vale - Editoração, versão eletrônica e capa deste número Normalização - Núcleo Editorial Boletim Projeto Gráfico - Elaynia Ono

Ministério da Ciência, Tecnologia, Inovações e Comunicações Museu Paraense Emílio Goeldi

Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi Ciências Naturais

ISSN 2317-6237 Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi

Cienc. Nat.

Belém

v. 13

n. 2

p. 183-277

maio-agosto 2018

ENDEREÇO PARA CORRESPONDÊNCIA: Museu Paraense Emílio Goeldi Núcleo Editorial - Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi Av. Perimetral, 1901 Terra Firme – CEP 66077-530 Belém - PA - Brasil Telefone: 55-91-3075-6186 E-mail: boletim.naturais@museu-goeldi.br

INDEXADORES CAB Abstracts IBSS - International Bibliography of the Social Sciences LATINDEX - Sistema Regional de Información en Línea para Revistas Científicas de América Latina, el Caribe, Espanã y Portugal Zoological Record

VERSÃO ONLINE DA REVISTA: http://www.museu-goeldi.br/editora/naturais http://issuu.com/bgoeldi_cn SUBMISSÃO DE TRABALHOS: boletim.naturais@museu-goeldi.br AQUISIÇÃO: Permuta: mgdoc@museu-goeldi.br Venda: livraria@museu-goeldi.br

Não é permitida a reprodução parcial ou total de artigos ou notas publicadas, sob nenhuma forma ou técnica, sem a prévia autorização do editor. Ficam isentas as cópias para uso pessoal e interno, desde que não destinadas a fins promocionais ou comerciais. As opiniões e considerações emitidas nos artigos assinados são de inteira responsabilidade dos autores, e não refletem necessariamente a posição dos editores ou da instituição responsável pela publicação.

Dados Internacionais de Catalogação na Publicação CIP Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais. 2018. – Belém: MPEG, 2018. v. 13 n. 2., v. il. Semestral: 1984-2002 Interrompida: 2003-2004 Quadrimestral a partir do v. 1, 2005. Títulos anteriores: Boletim Museu Paraense de História Natural e Ethnographia 1894-98; Boletim Museu Paraense de História Natural e Ethnographia (Museu Goeldi) 1902; Boletim do Museu Goeldi (Museu Paraense) de História Natural e Ethnographia 1906-1914; Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi de História Natural e Etnografia 1933; Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi 1949-2002, série Zoologia, série Botânica e série Ciências da Terra; Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi, série Ciências Naturais, em 2005. A partir de 2006, Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais. ISSN 2317-6237 1. Zoologia. 2. Ictiologia 3. Ecologia 4. Micologia 5. Meteorologia 6. Temperatura do ar. I. Museu Paraense Emílio Goeldi.

CARTA DO EDITOR

A maioria das pessoas desconhece que o Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG) é composto por três bases físicas: Parque Zoobotânico, Campus de Pesquisa e Estação Científica Ferreira Penna. O Parque Zoobotânico, onde está a coleção de animais e de plantas vivos, é aberto ao público, sendo, por isso, a base mais conhecida. O Campus de Pesquisa abriga as coleções de zoologia, botânica, ciências da terra e ciências humanas da instituição, local onde são desenvolvidas pesquisas em várias áreas do conhecimento. A outra base física, a Estação Científica Ferreira Penna (ECFPn), é a menos conhecida, localizada na Floresta Nacional (FLONA) de Caxiuanã, uma área de floresta amazônica pristina no município de Melgaço. Nela, são desenvolvidos vários tipos de pesquisa por inúmeros pesquisadores do Brasil e do exterior. Nesta edição do Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais são apresentados em forma de artigos científicos alguns resultados de pesquisas feitas na ECFPn. Na área da zoologia, o artigo de Freitas e colaboradores apresenta uma lista atualizada das espécies de peixes da FLONA de Caxiuanã, baseada na análise de uma grande quantidade de espécimes depositados na coleção ictiológica do MPEG. Esta lista contém 211 espécies pertencentes a 44 famílias e a 13 ordens, sendo Characiformes e Siluriformes as mais abundantes. Três espécies da lista, até o momento, só foram registradas para o rio Anapu, em Caxiuanã, e algumas, ainda não identificadas em nível específico, possivelmente são desconhecidas da ciência, evidenciando que a ictiofauna dessa região ainda permanece pouco conhecida. Cerca de 40% das espécies encontradas possuem valor comercial no mercado de peixes ornamentais. De acordo com os autores, a exploração manejada destas espécies pode constituir uma importante atividade econômica para a região. Apesar da grande quantidade de espécies registradas para Caxiuanã, os autores do artigo acreditam que este número pode aumentar quando mais métodos de coletas forem utilizados e vários ambientes de Caxiuanã forem devidamente amostrados. O ciclo de vida das espécies amazônicas está intimamente associado a vários fatores abióticos, tais como chuva, temperatura, umidade etc. Apesar disso, ainda são poucos os estudos sobre vários aspectos ecológicos das espécies, principalmente da Amazônia. No artigo de Ayres-Santos e colaboradores, foram apresentadas informações sobre aspectos ecológicos do peixe Cyphocharax abramoides, conhecido como branquinha, piratipióca ou falsa-piranha, evidenciando a variação da ingestão de matéria orgânica e o padrão de crescimento relacionados a fatores abióticos. Os autores observaram que o fluxo de inundação, causado principalmente pelas chuvas, interfere nos padrões de crescimento e na quantidade de matéria orgânica ingerida por esta espécie ao longo do ano. Outro aspecto ecológico pouco estudado sobre os peixes amazônicos é sua atuação no processo de dispersão de sementes. Várias espécies de árvores amazônicas, principalmente aquelas que ocorrem em áreas de igapó e de várzea, produzem sementes que são consumidas por peixes, os quais as levam no trato digestivo para locais distantes da planta progenitora, onde elas são liberadas intactas e prontas para germinar. Apesar disso, há poucas informações sobre quais espécies de plantas são dispersas pelos peixes e quais espécies de peixes são realmente dispersoras, já que nem todo peixe que ingere semente é um dispersor. No terceiro artigo desta edição, de autoria de Freitas e colaboradores, são apresentados os dados de um detalhado experimento que demonstra que o peixe Auchenipterichthys longimanus, conhecido como cachorro-de-padre, é bom dispersor das sementes de Virola surinamensis, também chamada de ucuuba.

Na área da micologia, o estudo de Monteiro e colaboradores apresentou uma lista das espécies de fungos conidiais e liquenizados da FLONA de Caxiuanã, com 233 espécies, sendo 56 de fungos conidiais e 177 de fungos liquenizados. Duas espécies ainda não haviam sido registradas para o Brasil, nove representam novos registros para o estado do Pará e seis são novos registros para a FLONA de Caxiuanã. Diversos estudos têm demonstrado que várias espécies de plantas mantêm relações simbióticas com fungos subterrâneos por meio de suas raízes. Nesta associação, as plantas cedem a energia necessária para o desenvolvimento dos fungos, que, em troca, transferem nutrientes para as plantas. Tais fungos são conhecidos como micorrízicos arbusculares, sendo que algumas plantas não conseguem sobreviver sem eles. Apesar de sua importância para a manutenção das florestas, ainda há poucos estudos sobre as comunidades desse tipo de fungo nos solos amazônicos. O estudo de Medeiros e colaboradores objetivou avaliar a densidade de fungos micorrízicos arbusculares nos solos de florestas secundárias com várias idades e em florestas primárias, nos períodos seco e chuvoso da FLONA de Caxiuanã. Os autores não encontraram diferença na densidade de esporos entre as florestas secundárias de diferentes idades. Ou seja, as florestas secundárias mais ‘velhas’ (aquelas que já não sofrem interferência há muito tempo) não possuem quantidade maior de esporos em comparação com as ‘novas’ (onde as atividades humanas cessaram recentemente). No entanto, os autores verificaram que a densidade dos esporos dos fungos foi menor em florestas primárias do que nas áreas de florestas secundárias. Além disso, eles verificaram que a quantidade de esporos é maior próxima à superfície do solo do que nas camadas mais profundas e na estação seca. Verificaram também que este dado é mais expressivo em solos com maior umidade, com mais raízes finas e com maiores concentrações dos compostos químicos níquel e potássio. Como sabemos, a floresta amazônica é um dos ambientes com maior diversidade de plantas e de animais. Uma das causas de tamanha diversidade é a presença de vários microhabitats dentro de uma mesma área, permitindo a sobrevivência, sem competição, de vários grupos de organismos. As condições abióticas, tais como temperatura, umidade e luminosidade, do chão da floresta são completamente diferentes das encontradas no sub-bosque e no dossel, favorecendo a formação de vários microhabitats ao longo de um gradiente vertical. Sendo assim, as espécies encontradas em cada um destes estratos também são diferentes. Desta forma, a estrutura de uma floresta influencia diretamente nas condições abióticas e, consequentemente, na sua biodiversidade. No artigo de Costa e colaboradores, foi avaliada a variabilidade sazonal de temperatura e de umidade do ar em diferentes alturas (2, 16, 28 e 42 metros) na FLONA de Caxiuanã. Eles verificaram que as maiores temperaturas ocorreram no dossel (28 m) e as menores, próximas do solo. A umidade relativa do ar, por outro lado, foi maior próxima da superfície (2 m) e menor acima do dossel. Na nota científica de Nascimento e colaboradores, foi reportado o primeiro caso de albinismo em uma espécie de morcego (Molossus molossus), coletada em ambiente urbano no Maranhão. Embora seja difícil de ser encontrado na natureza, o albinismo é uma anomalia genética verificada em várias espécies de vertebrados. Gostaria de agradecer à Dra. Ana Vilacy Galúcio e ao Dr. Leandro Valle Ferreira, pela organização e pelo auxílio na preparação desta edição. Também sou grato aos avaliadores de várias instituições do Brasil, pela leitura e pela correção aos manuscritos. Sou especialmente grato ao Dr. William Leslie Overal, pela ajuda na correção dos textos em inglês, e à Rafaele Lima e à Talita do Vale, pelo exímio trabalho de editoração. Fernando da Silva Carvalho Filho Editor Científico

CARTA DO EDITOR EDITOR’S NOTE DOSSIÊ PELD: PROGRAMA DE PESQUISAS ECOLÓGICAS DE LONGA DURAÇÃO O Sítio de Pesquisas de Longa Duração (PELD) da Floresta Nacional de Caxiuanã, Estação Científica Ferreira Penna, Caxiuanã Leandro Valle Ferreira....................................................................................................................................................................... 183

Fishes of Caxiuanã National Forest: 20 years (1993 to 2012) of sampling in a protected area in the Eastern Amazon Peixes da Floresta Nacional de Caxiuanã: 20 anos (1993 a 2012) de amostragem em uma área protegida da Amazônia Oriental Tiago Magalhães da Silva Freitas, Bruno da Silveira Prudente, Danielly Torres Hashiguti de Freitas, Naraiana Loureiro Benone, Híngara Leão, Guilherme Moreira Dutra, Luciano Fogaça de Assis Montag.............................................. 185

Influence of flood pulse on ecological aspects of an iliophagous fish from Eastern Amazonia, Brazil Influência do pulso de inundação nos aspectos ecológicos de um peixe iliófago da Amazônia Oriental, Brasil Bruno Ayres-Santos, Tiago Magalhães da Silva Freitas, Luciano Fogaça de Assis Montag......................................................................205

Evidence of seed dispersal of Virola surinamensis (Myristicaceae) by a catfish in Eastern Amazonia, Brazil Evidência de dispersão de sementes de Virola surinamensis (Myristicaceae) por um bagre na Amazônia Oriental, Brasil Tiago Magalhães da Silva Freitas, Vitor Hudson da Consolação Almeida, Luciano Fogaça de Assis Montag........................................... 213

Checklist dos fungos da Floresta Nacional de Caxiuanã, Pará, Brasil. I. Fungos conidiais e liquenizados Checklist of fungi from the National Forest of Caxiuanã, Pará, Brazil. I. Conidial and lichenized fungi Josiane Santana Monteiro, Helen Maria Pontes Sotão, Marcela Eugenia da Silva Cáceres, Robert Lücking, Antonio Hernández Gutiérrez........................................................................................................................................................... 221

Densidade de esporos de fungos micorrízicos arbusculares em uma cronossequência de florestas secundárias na Amazônia Oriental Density of spores of arbuscular mycorrhizal fungi in a chronosequence of secondary forests in eastern Amazonia Priscila Sanjuan de Medeiros, Leandro Valle Ferreira..........................................................................................................................247

Variabilidade média do perfil da temperatura e da umidade relativa do ar em uma floresta tropical chuvosa na Amazônia brasileira Average variability of the temperature and relative humidity of the air in a tropical rain forest in the Brazilian Amazon Antônio Carlos Lôla da Costa, João de Athaydes Silva Junior, Alex Antônio Ribeiro de Oliveira, Lucy Rowland, Patrick Meir, Hernani José Brazão Rodrigues, Carlos Leandro Ribeiro da Costa........................................................... 261

NOTA DE PESQUISA SHORT COMMUNICATION First record of total albinism in Molossus molossus (Chiroptera: Molossidae) from northeastern Brazil Primeiro registro de albinismo total em Molossus molossus (Chiroptera: Molossidade) no Nordeste do Brasil Andreza Cristina Soeiro do Nascimento, Ângelo Cortez Moreira Dourado, Leonardo Carreira Trevelin, Alexandra Maria Ramos Bezerra........................................................................................................................................................273

Dossiê

PELD: Programa de Pesquisas Ecológicas de Longa Duração

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 183-184, maio-ago. 2018

O Sítio de Pesquisas de Longa Duração (PELD) da Floresta Nacional de Caxiuanã, Estação Científica Ferreira Penna, Caxiuanã Leandro Valle Ferreira Museu Paraense Emílio Goeldi/MCTIC O Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG) é a mais antiga instituição de pesquisa da Amazônia. Está localizado na cidade de Belém, estado do Pará. Desde a sua fundação, em 1866, possui atividades que se concentram no estudo científico dos sistemas naturais e socioculturais da Amazônia, bem como na divulgação de conhecimentos e na construção de acervos relacionados à região. Desde o final do século XIX, o MPEG solicitava uma área para o desenvolvimento de pesquisas de longo prazo. Quase um século decorreu até o atendimento desta solicitação, pois somente em 1989 foi celebrado um convênio de cooperação técnica entre o Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA) e o Museu, incluindo a cessão de uso para pesquisa científica de uma área de 33.000 hectares, localizada na Floresta Nacional (FLONA) de Caxiuanã. Criada pelo decreto nº 239, de 28 de novembro de 1961, esta FLONA está situada nas proximidades da baía de Caxiuanã, entre os rios Xingu e Anapu, nos municípios de Portel e Melgaço, tendo como limites: a leste, a margem esquerda do rio Anapu, da baía de Pracuí e da baía de Caxiuanã; ao norte, o divisor de águas entre os afluentes da margem esquerda do rio Caxiuanã e os afluentes da margem direita do rio Amazonas; a oeste, o divisor de águas entre os afluentes da margem direita do rio Xingu e os afluentes da margem esquerda da baía de Caxiuanã, da baía de Pracuí e do rio Anapu; ao sul, o paralelo 2º 15’ S. A base física, inaugurada em 1993, conta com a melhor infraestrutura existente para estudos de campo na Amazônia, possuindo cinco laboratórios, alojamentos para até 60 pessoas, refeitório, auditório com 60 lugares, sala de computação, biblioteca, torre de observação, estação meteorológica convencional e automática e diferentes tipos de embarcações. Desde 2010, a Estação Científica Ferreira Penna, Caxiuanã (Pesquisas de Longa Duração-Floresta Nacional de Caxiuanã - PELD-FNC) é um dos sítios de PELD do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq). Este sítio representa a principal base de pesquisa do MPEG, sendo a única na região do Centro de Endemismo do Xingu, contribuindo de forma significativa para o avanço de conhecimento sobre a biodiversidade amazônica. O Sítio PELD-FNC tem quatro eixos principais de pesquisa: eixo 1 – avaliação de impactos antrópicos e simulação de secas prolongadas, simulando o efeito de mudanças globais; eixo 2 – monitoramento da biomassa e dinâmica florestal; eixo 3 – monitoramento da biota em longo prazo; eixo 4 – educação ambiental e formação de recursos humanos. A pesquisa científica acumulada no sítio tem 23 anos e, atualmente, é gerenciada pelo programa PELD-FNC, o qual é responsável por integrar as pesquisas sobre biodiversidade dos projetos institucionais do MPEG em Caxiuanã. O Sítio PELD-FNC desenvolve mais de 25 projetos nas áreas referentes aos meios abióticos, à botânica, à ecologia, à zoologia e à socioeconômica. A formação de recursos humanos de alta qualidade é um dos grandes objetivos do Sítio PELD-FNC, atualmente envolvido em diversos programas de pós-graduação, tais como Programa de Pós-Graduação em Biologia Tropical

183

O Sítio de Pesquisas de Longa Duração (PELD) da Floresta Nacional de Caxiuanã, Estação Científica Ferreira Penna, Caxiuanã

(Universidade Federal Rural da Amazônia/Universidade Federal do Pará – UFRA/UFPA); Programa de Pós-Graduação em Recursos Naturais da Amazônia (Universidade Federal do Oeste do Pará – UFOPA); Programa de Pós-Graduação em Ciências Ambientais e Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Evolução (MPEG); Programa de Pós-Graduação em Zoologia (UFPA/MPEG); Programa de Pós-Graduação Bionorte – Rede de Biodiversidade e Biotecnologia da Amazônia Oriental; e Programa de Pós-Graduação em Ecologia Aquática e Pesca (UFPA). Isso resultou em dezenas de dissertações de mestrado e de teses de doutorado, já defendidas ou em andamento. Atualmente, no Sítio PELD-FNC são reconhecidas mais de 1.500 espécies de plantas e 1.800 de animais, alguns ameaçados de extinção. Esses resultados foram publicados, submetidos ou encontram-se em fase de coleta de dados, muitos deles executados por alunos de graduação e de pós-graduação de mestrado e de doutorado. Este é o único Sítio PELD que possui um projeto de monitoramento para estudar o impacto das mudanças climáticas nas dinâmicas física e biológica da floresta amazônica, bem como apresenta um conjunto de dados biológicos que pode ser acessado por pesquisadores nacionais e internacionais, a fim de serem usados em pesquisas sobre a biodiversidade da Amazônia. Toda essa produção científica e acadêmica gerada a partir do Programa PELD-FNC auxiliou a elaboração do Plano de Manejo da Floresta Nacional de Caxiuanã, em dezembro de 2012, demonstrando que o sítio tem cumprido seus objetivos de prover o avanço do conhecimento da biodiversidade amazônica e de dar suporte ao manejo dos recursos naturais e à conservação da biodiversidade. Esses importantes resultados foram expressos nas avaliações positivas do sítio feitas em 2012 e 2015 pelo CNPq: “O Sítio apresenta alta aderência ao conceito PELD, é altamente aderente, sustentável, plenamente instalado e produtivo em termos científicos [...]. Trata de tema fundamental, cujo entendimento depende de pesquisa de longa duração”. Como um dos sítios PELD mais importantes da Amazônia Oriental, o Sítio PELD-FNC é referência para a atração de projetos de pesquisas nacionais e internacionais. Atualmente, há convênio com diversas universidades brasileiras e estrangeiras que desenvolvem trabalhos no sítio, pois somente pesquisas ecológicas de longa duração podem permitir a geração de resultados significativos para entender a dinâmica do bioma Amazônia.

184

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 185-204, maio-ago. 2018

Fishes of Caxiuanã National Forest: 20 years (1993 to 2012) of sampling in a protected area in the Eastern Amazon Peixes da Floresta Nacional de Caxiuanã: 20 anos (1993 a 2012) de amostragem em uma área protegida da Amazônia Oriental Tiago Magalhães da Silva FreitasI, Bruno da Silveira PrudenteII, Danielly Torres Hashiguti de FreitasIII, Naraiana Loureiro BenoneIV, Híngara LeãoIV, Guilherme Moreira DutraV, Luciano Fogaça de Assis MontagIV I

Universidade Federal do Pará. Campus Universitário do Marajó. Breves, Pará, Brasil II

Universidade Federal Rural da Amazônia. Capitão Poço, Pará, Brasil III IV

Universidade da Amazônia. Belém, Pará, Brasil

Universidade Federal do Pará. Belém, Pará, Brasil

Museu Paraense Emílio Goeldi/MCTIC. Programa de Capacitação Institucional. Belém, Pará, Brasil

Abstract: The Amazon basin comprises the most diverse freshwater fish fauna in the world, but remains poorly-known concerning the potential number of species. This study aims to produce an updated checklist of fish species from the Caxiuanã National Forest (FLONA Caxiuanã), a protected area of the Eastern Amazon. Sampling from 20 years (1993 to 2012) was compiled from the ichthyological collection of the Museu Paraense Emílio Goeldi and previously published inventories. A total of 211 fish species belonging to 44 families and 13 orders was recognized for the FLONA Caxiuanã. Characiformes was the richest order with 80 species (representing 38% of the total), followed by Siluriformes (56 species, 27%), Perciformes (33 species, 16%), and Gymnotiformes (21 species, 10%). Almost 40% of the fish diversity was considered new records for the Caxiuanã region, with a higher species increment occurring in 2004, and a lower average increment of species in the last years. Therefore, additional species records could be obtained if more effort were applied in surveying the ichthyofaunal, considering different fishing techniques, and covering different microhabitats. Keywords: Ichthyofauna. Inventory. Amazon basin. Resumo: A bacia amazônica possui a maior diversidade de peixes de água doce do mundo, mas ainda é insatisfatoriamente conhecida quanto ao número real de espécies. Este estudo objetiva produzir uma lista atualizada de espécies de peixes da Floresta Nacional de Caxiuanã (FLONA Caxiuanã), uma das poucas áreas protegidas da Amazônia Oriental. Dados referentes a 20 anos (1993 a 2012) de amostragem foram compilados da coleção ictiológica do Museu Paraense Emílio Goeldi e de inventários previamente publicados. Um total de 211 espécies de peixes pertencentes a 44 famílias e a 13 ordens foi identificado para a FLONA. Characiformes foi a ordem mais rica, com 80 espécies (representando 38% do total), seguido por Siluriformes (56 espécies, 27%), Perciformes (33 espécies, 16%) e Gymnotiformes (21 espécies, 10%). Do total da diversidade de peixes registrada, quase 40% representam novos registros, com maior incremento de espécies no ano de 2004 e menor incremento médio de espécies nos últimos anos de amostragem. Portanto, registros de espécies adicionais ainda podem ser obtidos se estudos na região relacionados à ictiofauna empregarem diferentes técnicas e apetrechos de coleta e forem realizados em diferentes microhabitats. Palavras-chave: Ictiofauna. Inventário. Bacia amazônica.

FREITAS, T. M. S., B. S. PRUDENTE, D. T. H. FREITAS, N. L. BENONE, H. LEÃO, G. M. DUTRA & L. F. A. MONTAG, 2018. Fishes of Caxiuanã: 20 years (1993 to 2012) of sampling in a protected area in the Eastern Amazon. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 13(2): 185-204. Autor para correspondência: Tiago Magalhães da Silva Freitas. Universidade Federal do Pará. Campus Universitário do Marajó-Breves. Faculdade de Ciências Naturais. Alameda IV, 3418 – Parque Universitário. Breves, PA, Brasil. CEP 68800-000 (freitastms@gmail.com). Recebido em 07/08/2017 Aprovado em 18/03/2018 Responsabilidade editorial: Fernando da Silva Carvalho Filho

185

Fishes of Caxiuanã National Forest: 20 years (1993 to 2012) of sampling in a protected area in the Eastern Amazon

INTRODUCTION The freshwater fish fauna of South America is the most diverse on Earth, with recent estimates standing between 8,000 and 9,000 species and currently more than 5,600 species formally described (Reis et al., 2016). Within South America, the Amazon basin, the largest and most diverse freshwater basin in the world, contains an expressive part of this total, with more than 2,400 species described (Reis et al., 2003, 2016). Gaining a better knowledge of this fish diversity depends on more effort devoted to inventories (Ota et al., 2015), although detecting and describing the fauna of a certain region, and interpreting the data obtained in the field, is not an easy task. Generally, in megadiverse groups such as fish, taxonomic knowledge is changeable due to the description of new species, taxonomic revisions, formation of new specialists, and different sampling effort in different aquatic environments (Silveira et al., 2010; Ota et al., 2015; Hurd et al., 2016). On the other hand, direct anthropogenic activities such as deforestation, pollution, demographic occupation, reservoir construction, and overexploitation, contribute to the decline of fish diversity (Junk et al., 2007; Winemiller et al., 2016), including the extinction of species that have not even been described. Thus, the establishment of protected areas is an important strategy for the maintenance of natural environments and genetic patrimony, and the conservation of biodiversity (Silva-Oliveira et al., 2016). Since the 1980s, a network of protected areas has been created in the Amazon as a response to pressing environmental issues regarding forests and their biodiversity, but little attention has been paid to managing freshwater ecosystems (Castello et al., 2013). The Caxiuanã National Forest (hereafter FLONA Caxiuanã), a federal sustainable use protected area located in Pará State, was created in November 1961, in accordance with the Brazilian system of protected areas (Brasil, 2011), and is the second oldest protected area in Brazil. In 1993, in the FLONA Caxiuanã, the Ferreira Penna Field Station (in Brazilian Portuguese: Estação Científica Ferreira Penna) was installed.

The station is managed by the Museu Paraense Emílio Goeldi and the Ministério de Ciência, Tecnologia, Inovações e Comunicações, which conduct research, mainly of long duration, on the local biodiversity (Lisboa et al., 2013). The first checklist of fishes from FLONA Caxiuanã was based on sporadic samples, resulting in 41 species with no voucher specimens being deposited in a scientific collection (Lisboa, 1997). The second checklist comprised 208 fish species that were cataloged from samples collected between 1999 and 2004 (Montag et al., 2008), sampling mainly the open waters of rivers and bays. Thereafter, many ecological studies of fish population of FLONA Caxiuanã have been carried out, focused on most representative species (Freitas et al., 2011a, 2011b, 2014, 2016, 2017; Prudente et al., 2015, 2016; Hashiguti et al., 2017; Oliveira et al., 2017), which occasionally resulted only in new records of species. Studies of stream fish assemblages conducted by Sousa (2014) and Benone et al. (2018) also have contributed with new records of species for Caxiuanã, since they have extensively investigated a poorly-sampled environment, the stream ecosystem. Thus, considering the above-mentioned studies and their large number of samplings carried out after Montag et al. (2008), and the advances in freshwater fish taxonomy, the aim of this study was to produce an updated checklist of fish species of the FLONA Caxiuanã.

MATERIALS AND METHODS The Caxiuanã National Forest in Eastern Amazonia, state of Pará, Brazil (between 1º 37’ S, 51º 19’ W and 2º 15’ S, 51º 55’ W) (Figure 1) holds an area over 300,000 hectares encompassing part of Portel and Melgaço municipalities (Lisboa et al., 2013). The FLONA Caxiuanã is part of the Xingu and Tocantins rivers systems in a lowland Amazon plain. Owing to a geological event leading to the drowning of valleys of the Anapu River during the Holocene (Behling & Costa, 2000), which define the region as a ‘ria lake’ that show little variation in fluviometry between hydrological periods (Costa et al., 2002).

186

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 185-204, maio-ago. 2018

Figure 1. Location of the Caxiuanã National Forest, showing the sites where fish sampling occurred (period 1993 to 2012). The star symbol represents the Scientific Station (Estação Científica Ferreira Penna).

The updated checklist was based on vouchers specimens collected in FLONA Caxiuanã and catalogued in the fish collection of the Museu Paranse Emílio Goeldi (MPEG). All species had their vouchers revised in part, according to recent taxonomic revisions, and studies without voucher specimens were not considered herein. Current nomenclature follows the Catalog of Fishes (Eschmeyer et al., 2017). According to the local where a species was registered, they were assigned to different aquatic environments (river/bay, stream, floating bank); more detailed environmental descriptions can be found in Montag et al. (2008, 2013). The fish species were also checked for their potential exploitation by the ornamental fishery, based on the list of ornamental fish species (Brasil, 2012), and for their threat status considering the list of

threatened species of Pará (Pará, 2007), the Brazilian list of threatened species (Brasil, 2014a), and the IUCN Red List of Threatened Species (IUCN, 2017). Finally, an accumulation curve over the 20 years of non-standardized fish samplings (1993 to 2012) was performed based in the year of first record for each species.

RESULTS A total of 211 fish species belonging to 44 families and 13 orders were recognized for the FLONA Caxiuanã (see Appendix 1 for checklist and Appendix 2 for voucher codes). Characiformes was the richest order with 80 species (38% of total), followed by Siluriformes (56 spp., 27%), Perciformes (33 spp., 16%), and Gymnotiformes (21 spp., 10%). The other nine orders represented 9.5% (20 spp.) of total species richness.

187

Fishes of Caxiuan達 National Forest: 20 years (1993 to 2012) of sampling in a protected area in the Eastern Amazon

The most representative families in number of species were Cichlidae (28 spp., 13.3%), followed by Characidae (22 spp., 10.5%), Auchenipteridae (15 spp., 7.1%), Loricariidae and Serrasalmidae (12 spp., 5.7% each), and Pimelodidae and Lebiasinidae (10 spp., 4.7% each) (Figure 2). Most species (110 spp., 52.1% of total) were recorded only in rivers and bays, followed by species recorded in streams (44 spp., 20.9%) and species in banks of floating macrophytes (11 spp., 5.2%). A total of 14 species were found both in rivers/bays and streams (6.6%); seven species occurred both in rivers/bays and in floating macrophytes (3.3%); and 14 species were commonly registered in streams and floating macrophytes (6.6%). Eight species (3.8%) were registered for the three environments: Crenuchus spilurus (Crenuchidae), Hoplias malabaricus (Erythrinidae), Megalechis picta, Megalechis thoracata (Callichthyidae), Acaronia nassa, Mesonauta festivus (Cichlidae), Colomesus asellus (Tetraodontidae), and Synbranchus marmoratus (Synbranchidae). Three species (1.4%) had no habitat information. Overall, 91 species (31 fish families) can be exploited for ornamental purposes, which represents 43.1% of the total diversity. Most of them belongs to the families Cichlidae (18 spp.) and Characidae (15 spp.). None species in this study is listed as threatened. Regarding the assessment of species record accumulation, the species recorded in FLONA Caxiuan達 in the three first sampled years (1993, 1999, and 2000) represented 46% (98 spp.) of the total fish diversity. The following years (2001, 2002, and 2003) registered an increment of 2, 19, and 17 species, respectively. The highest species additions occurred in 2004 with 58 new records, reaching 91.9% of the cumulative species richness (Figure 3). In the last years of sampling (2005 to 2012), two species were added as an average per year, with the greatest contribution in 2010 (6 spp.) due to sampling in stream ecosystems.

Figure 2. Representativeness of fish species by orders (A) and most diverse families (B) in the Caxiuan達 National Forest, Eastern Amazon, Brazil. Empty sections accounted less than 10% and 5% of species richness (orders and family, respectively).

Figure 3. Species accumulation curve and new records of fish species sampled between 1993 to 2012 in the Caxiuan達 National Forest, Eastern Amazon, Brazil.

188

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 185-204, maio-ago. 2018

DISCUSSION In the Neotropical region, the fish diversity is mainly composed of Characiformes, followed by Siluriformes, and Gymnotiformes or Perciformes (Lowe-McConnell, 1999; Albert et al., 2011; Claro-García et al., 2013; Melo et al., 2016; Silva-Oliveira et al., 2016). In the present study, Perciformes was the third richest order. The higher diversity of this order, when compared with Gymnotiformes, may be attributed to the predominance of Cichlidae (Perciformes) in slow-flowing rivers (Kullander, 2003), as noticed in the ‘ria lake’ system of FLONA Caxiuanã (Behling & Costa, 2000). Additionally, the lower richness of Gymnotiformes may be attributed to less sampling effort in environments such as deep-channel rivers, which are commonly occupied by Gymnotiformes species (Cox-Fernandes et al., 2004). Within the Neotropical fish fauna, Characidae, Loricariidae, and Cichlidae are the families with the greatest number of valid species (Reis et al., 2016), which reflects the predominance of these families in previous inventory studies. In the present study, Cichlidae was the most diverse fish family, which can be attributed by the predominance of the slow-flow habitats, as mentioned above. The inversion in the number of species between Cichlidae and Loricariidae was also reported in some studies (e.g. Barros et al., 2011; Melo et al., 2016; SilvaOliveira et al., 2016). Despite the increment of only three species to the total fish diversity in FLONA Caxiuanã since Montag et al. (2008), who reported 208 species versus 211 species in our study, the present list reports 79 new records of species to the area (40% of total). A sizable part of this increment was due to checking taxonomic updates of vouchers (50 spp.), which also reduced identification inaccuracies. Samplings that occurred between 2005 and 2012 also registered new records of species for the FLONA Caxiuanã (29 spp.), mostly because of greater sampling effort in 1st to 3rd order streams (Sousa, 2014; Benone et al., 2018).

Recently, four species were described from material collected in the FLONA Caxiuanã, namely: Physopyxis ananas, Hypopygus benoneae, Eigenmannia antonioi, and Tatia caxiuanensis. The last three species are currently known only from the Anapu River drainage at FLONA Caxiuanã (Sarmento-Soares & Martins-Pinheiro, 2008; Peixoto et al., 2013, 2015). Nevertheless, at least five new records (e.g., Hyphessobrycon sp., Hypoptopoma sp., Peckoltia sp., Pimelodus sp., and Priocharax sp.) probably correspond to undescribed species, showing that the local ichthyofauna remains not fully-known. Considering that the locality is a protected area that aims at the sustainable exploitation of natural resources, more than 40% of recorded species are considered for ornamental fishing (e.g., cichlids, characids, and lebiasinids). A managed exploitation of these species, after population dynamics studies, may comprise an important economic activity for the region. Additionally, no species is considered endangered in the list of threatened species of the state of Pará (Pará, 2007), in the Brazilian list of threatened species (Brasil, 2014a), nor in the IUCN Red List of Threatened Species (IUCN, 2017). All these data should be carefully revisited due to the recently approved environmental licensing for reduced-impact logging in almost 200,000 hectares for the next 40 years within FLONA Caxiuanã (ICMBIO, 2013; Brasil, 2014b). Despite being considered a sustainable practice with low influence on Amazonian fish assemblages (Dias et al., 2010), this activity can modify the stream physical habitat structure (Prudente et al., 2017), compromising fish diversity, especially for the endemic species. Finally, additional species records could be obtained by devoting more effort to surveying the ichthyofauna by applying diverse fisheries techniques (e.g., trawl nets) and covering different microhabitats. Such efforts are likely to increase the number of species records, particularly if employed in the western region of the FLONA Caxiuanã. This effort can contribute to a reduction of biogeographical and ecological shortfalls in fish faunas and biodiversity conservation.

189

Fishes of Caxiuanã National Forest: 20 years (1993 to 2012) of sampling in a protected area in the Eastern Amazon

ACKNOWLEDGEMENTS The authors are grateful to each person who participated in field expeditions, especially the field assistants Benedito Brazão and Renato Calisto. We also thank the institutions that, during this period (1999 to 2012), financed the ichthyological research in FLONA Caxiuanã: Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), World Wildlife Found (WWF-BR), Fundo Nacional do Meio Ambiente (FNMA), Fundação Grupo O Boticário de Proteção à Natureza, Programa de Pesquisa em Biodiversidade (PPBio/ Caxiuanã), and Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq); Estação Científica Ferreira Penna (ECFPn/MPEG) for the logistical support; Wolmar B. Wosiacki and Izaura Maschio (MPEG) for curatorial assistance. Authors were supported by the CNPq: BSP (Programa de Capacitação Institucional grant number 300138/2017-2), DTFH (grant number 140452/2012-5), GMD (Programa de Capacitação Institucional grant number 300066/2016-3), and LFAM (grant number 305017/20160); CAPES: TMSF (grant number 23038.042984/200830), and LFAM (grant number 88881.119097/2016-01); to CAPES for granting Scholarships (HL and NLB). REFERENCES ALBERT, J. S., P. PETRY & R. E. REIS, 2011. Major biogeographic and phylogenetic patterns. In: J. S. ALBERT & R. E. REIS (Ed.): Historical biogeography of neotropical freshwater fishes: 2158. University of California Press, California. DOI: <http://dx.doi. org/10.1525/california/9780520268685.003.0002>. BARROS, D. F., J. ZUANON, F. P. MENDONÇA, H. M. V. ESPÍRITO-SANTO, A. V. GALUCH & A. L. M. ALBERNAZ, 2011. The fish fauna of streams in the Madeira-Purus interfluvial region, Brazilian Amazon. Check List 7(6): 768-773. DOI: <http://dx.doi. org/10.15560/11022>.

BRASIL, 2011. SNUC – Sistema Nacional de Unidades de Conservação da Natureza: Lei nº 9.985, de 18 de julho de 2000; Decreto nº 4.340, de 22 de agosto de 2002; Decreto nº 5.746, de 5 de abril de 2006. Plano Estratégico Nacional de Áreas Protegidas: Decreto nº 5.758, de 13 de abril de 2006/Ministério do Meio Ambiente: 1-76. MMA/SBF, Brasília. BRASIL, 2012. Ministério da Pesca e Aquicultura. Instrução Normativa Interministerial Nº 001, de 3 de janeiro de 2012. Available at: <http://www.icmbio.gov.br/cepsul/images/stories/ legislacao/Instrucao_normativa/2012/in_inter_mpa_mma_01_2012_ exploracaopeixesnativosexoticosaguascontinentais.pdf>. Accessed on: July 25, 2017. BRASIL, 2014a. Ministério do Meio Ambiente. Portaria nº 445, de 17 dezembro de 2014. Diário Oficial da União, 18 dez. 2014. Available at: <http://www.icmbio.gov.br/cepsul/images/stories/legislacao/ Portaria/2014/p_mma_445_2014_lista_peixes_amea%C3%A7ados_ extin%C3%A7%C3%A3o.pdf>. Accessed on: July 25, 2017. BRASIL, 2014b. Ministério do Meio Ambiente. Portaria nº 467, de 29 de dezembro de 2014. Diário Oficial da União, 30 dez. 2014. Available at: <http://www.florestal.gov.br/documentos/concessoesflorestais/concessoes-florestais-florestas-sob-concessao/flona-decaxiuana/legislacao-aplicacao-edital-de-caxiuana/1462-portariamma-n-467/file>. Accessed on: July 25, 2017. CASTELLO, L., D. G. MCGRATH, L. L. HESS, M. T. COE, P. A. LEFEBVRE, P. PETRY, M. N. MACEDO, V. F. RENÓ & C. C. ARANTES, 2013. The vulnerability of Amazon freshwater ecosystems. Conservation Letters 6(4): 217-229. DOI: <http://dx.doi.org/ 10.1111/conl.12008>. CLARO-GARCÍA, A., L. J. S. VIEIRA, R. B. JARDULI, V. P. ABRAHÃO & O. A. SHIBATTA, 2013. Fishes (Osteichthyes: Actinopterygii) from igarapés of the rio Acre basin, Brazilian Amazon. Check List 9(6): 1410-1438. DOI: <http://dx.doi.org/10.15560/9.6.1410>. COSTA, M. L., D. C. KERN, H. BEHLING & M. S. BORGE, 2002. Geologia. In: P. L. B. LISBOA (Ed.): Caxiuanã: populações tradicionais, meio físico e diversidade biológica: 179-205. Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém. COX-FERNANDES, C., J. PODOS & J. G. LUNDBERG, 2004. Amazonian ecology: tributaries enhance the diversity of electric fishes. Science 305(5692): 1960-1962. DOI: <http://dx.doi.org/10.1126/ science.1101240>.

DIAS, M. S., W. E. MAGNUSSON & J. ZUANON, 2010. Effects of reduced- impact logging on fish assemblages in Central Amazonia. Conservation Biology 24(1): 278-286. DOI: <http://dx.doi.org/ 10.1111/j.1523-1739.2009.01299.x>.

BENONE, N. L., R. LIGEIRO, L. JUEN & L. F. A. MONTAG, 2018. Role of environmental and spatial processes structuring fish assemblages in streams of the Eastern Amazon. Marine and Freshwater Research 69(2): 243-252. DOI: <https://doi. org/10.1071/MF17103>.

ESCHMEYER, W. N., R. FRICKE & R. VAN DER LAAN, 2017. Catalog of fishes: genera, species, references. Institute for Biodiversity Science and Sustainability, San Francisco. Available at: <http://researcharchive.calacademy.org/research/ichthyology/ catalog/fishcatmain.asp>. Accessed on: July 25, 2017.

190

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 185-204, maio-ago. 2018

FREITAS, T. M. S., V. H. C. ALMEIDA, L. F. A. MONTAG, R. M. ROCHA & N. F. FONTOURA, 2011a. Seasonal changes in the gonadossomatic index, allometric condition factor and sex ratio of an auchenipterid catfish from Eastern Amazonia. Neotropical Ichthyology 9(4): 839-847. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/ S1679-62252011005000044>.

JUNK, W. J., M. G. M. SOARES & P. B. BAYLEY, 2007. Freshwater fishes of the Amazon River basin: their biodiversity, fisheries, and habitats. Aquatic Ecosystem Health & Management 10(2): 153173. DOI: <http://dx.doi.org/10.1080/14634980701351023>. KULLANDER, S. O., 2003. Family Cichlidae. In: R. E. REIS, S. O. KULLANDER & C. J. FERRARIS JR. (Ed.): Check list of the freshwater fishes of South and Central America: 605-654. EDIPUCRS, Porto Alegre.

FREITAS, T. M. S., V. H. C. ALMEIDA, R. M. VALENTE & L. F. A. MONTAG, 2011b. Feeding ecology of Auchenipterichthys longimanus (Siluriformes: Auchenipteridae) in a riparian flooded forest of Eastern Amazonia, Brazil. Neotropical Ichthyology 9(3): 629-636. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S167962252011005000032>.

LISBOA, P. L. B., 1997. Caxiuanã: 1-446. Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém. LISBOA, P. L. B., M. G. F. BEZERRA & A. L. R. CARDOSO (Ed.), 2013. Caxiuanã: história natural e ecologia de uma floresta nacional da Amazônia: 1-300. Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém.

FREITAS, T. M. S., B. S. PRUDENTE, N. F. FONTOURA & L. F. A. MONTAG, 2014. Length-weight relationships of dominant fish species from Caxiuanã National Forest, Eastern Amazon, Brazil. Journal of Applied Ichthyology 30(5): 1081-1083. DOI: <http:// dx.doi.org/10.1111/jai.12436>.

LOWE-MCCONNELL, R. H., 1999. Estudos ecológicos de comunidades de peixes tropicais: 1-534. EDUSP, São Paulo.

FREITAS, T. M. S., V. H. C. ALMEIDA, L. F. A. MONTAG & N. F. FONTOURA, 2016. Predicting size at first sexual maturity from length/weight relationship: a case study with an Amazonian catfish. Neotropical Ichthyology 14(4): e150152. DOI: <http://dx.doi. org/10.1590/1982-0224-20150152>.

MELO, B. F., R. C. BENINE, R. BRITZKE, C. S. GAMA & C. OLIVEIRA, 2016. An inventory of coastal freshwater fishes from Amapá highlighting the occurrence of eight new records for Brazil. ZooKeys 606: 127-140. DOI: <http://dx.doi.org/10.3897/ zookeys.606.9297>.

FREITAS, T. M. S., L. F. A. MONTAG & R. B. BARTHEM, 2017. Distribution, feeding and ecomorphology of four species of Auchenipteridae (Teleostei: Siluriformes) in Eastern Amazonia, Brazil. Iheringia. Série Zoologia 107: e2017008. DOI: <https:// dx.doi.org/10.1590/1678-4766e2017008>.

MONTAG, L. F. A., T. M. S. FREITAS, W. B. WOSIAKI & R. B. BARTHEM, 2008. Os peixes da Floresta Nacional de Caxiuanã (municípios de Melgaço e Portel, Pará - Brasil). Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 3(1): 11-34. MONTAG, L. F. A., T. M. S. FREITAS, N. L. BENONE, C. P. FERREIRA, W. B. WOSIACKI & R. B. BARTHEM, 2013. Ecologia de peixes em um “quase-lago” da Amazônia Oriental. In: P. L. B. LISBOA (Ed.): Caxiuanã: paraíso ainda preservado: 577-593. Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém.

HASHIGUTI, D. T. F., R. M. ROCHA & L. F. A. MONTAG, 2017. Reproductive seasonality of the detritivorous fish Cyphocharax abramoides (Kner, 1958) (Characiformes: Curimatidae) in flooded rivers of the Eastern Amazon. Environmental Biology of Fishes 100(9): 1033-1046. DOI: <http://dx.doi.org/10.1007/s10641-017-0609-y>.

OLIVEIRA, V. A., M. A. FERREIRA, R. M. ROCHA & L. F. A. MONTAG, 2017. Reproduction of the duck catfish Ageneiosus ucayalensis in a ria river system. Journal of Fish Biology 90(3): 1062-1069. DOI: <http://dx.doi.org/10.1111/jfb.13209>.

HURD, L. E., R. G. C. SOUSA, F. K. SIQUEIRA-SOUZA, G. J. COOPER, J. R. KAHNE & C. E. C. FREITAS, 2016. Amazon floodplain fish communities: habitat connectivity and conservation in a rapidly deteriorating environment. Biological Conservation 195: 118-127. DOI: <http://dx.doi.org/10.1016/j.biocon.2016.01.005>.

OTA, R. B., H. J. MESSAGE, W. J. GRAÇA & C. S. PAVANELLI, 2015. Neotropical Siluriformes as a model for insights on determining biodiversity of animal groups. PLoS One 10(7): e0132913. DOI: <http://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0132913>.

INSTITUTO CHICO MENDES DE CONSERVAÇÃO DA BIODIVERSIDADE (ICMBIO), 2013. Portaria n° 141, de 14 de janeiro de 2013. Aprova o Plano de Manejo da Floresta Nacional de Caxiuanã, localizada no estado do Pará. Diário Oficial da União, 15 jan. 2013. Available at: <http://www.icmbio.gov.br/portal/images/ stories/imgs-unidades-coservacao/portarias/2013/Port_141.pdf>. Accessed on: July 25, 2017.

PARÁ, 2007. Conselho Estadual de Meio Ambiente. Resolução nº 54, October 24. Avaiable at: <https://www.sema.pa.gov. br/2007/10/24/10059/>. Accessed on: July 25, 2017. PEIXOTO, L. A. W., G. M. DUTRA, C. D. SANTANA & W. B. WOSIACKI, 2013. A new species of the electric fish genus Hypopygus (Gymnotiformes: Hypopomidae) from the Lower Amazon Basin, Brazil. Copeia 2013(2): 232-237. DOI: <http:// doi.org/10.1643/CI-12-087>.

INTERNATIONAL UNION FOR CONSERVATION OF NATURE AND NATURAL RESOURCES (IUCN), 2017. The IUCN Red List of Threatened Species. Available at: <http://www.iucnredlist. org>. Accessed on: July 25, 2017.

191

Fishes of Caxiuanã National Forest: 20 years (1993 to 2012) of sampling in a protected area in the Eastern Amazon

PEIXOTO, L. A. W., G. M. DUTRA & W. B. WOSIACKI, 2015. The electric glass knifefishes of the Eigenmannia trilineata species-group (Gymnotiformes: Sternopygidae): monophyly and description of seven new species. Zoological Journal of the Linnean Society 175(2): 384-414. DOI: <http://dx.doi.org/10.1111/zoj.12274>. PRUDENTE, B. S., M. A. P. FERREIRA, R. M. ROCHA & L. F. A. MONTAG, 2015. Reproductive biology of the piranha Serrasalmus gouldingi (Fink and Machado-Allison 1992) (Characiformes: Serrasalmidae) in “drowned” rivers of the Eastern Amazon. Environmental Biology of Fishes 98(1): 11-22. DOI: <https://doi. org/10.1007/s10641-014-0232-0>. PRUDENTE, B. S., P. CARNEIRO-MARINHO, R. M. VALENTE & L. F. A. MONTAG, 2016. Feeding ecology of Serrasalmus gouldingi (Characiformes: Serrasalmidae) in the lower Anapu River region, Eastern Amazon, Brazil. Acta Amazonica 46(3): 259-270. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/1809-4392201600123>. PRUDENTE, B. S., P. S. POMPEU, L. JUEN & L. F. A. MONTAG, 2017. Effects of reduced-impact logging on physical habitat and fish assemblages in streams of Eastern Amazonia. Freshwater Biology 62(2): 303-316. DOI: <http://dx.doi.org/10.1111/fwb.12868>. REIS, R. E., S. O. KULLANDER & C. J. FERRARIS JR., 2003. Check list of the freshwater fishes of South and Central America: 1-729. EDIPUCRS, Porto Alegre. REIS, R. E., J. S. ALBERT, F. DI DARIO, M. M. MINCARONE, P. PETRY & L. A. ROCHA, 2016. Fish biodiversity and conservation in South America. Journal of Fish Biology 89(1): 12-47. DOI: <http:// dx.doi.org/10.1111/jfb.13016>.

SILVA-OLIVEIRA, C., A. L. C. CANTO & F. R. V. RIBEIRO, 2016. Stream ichthyofauna of the Tapajós National Forest, Pará, Brazil. ZooKeys 580: 125-144. DOI: <http://dx.doi.org/10.3897/ zookeys.580.6659>. SILVEIRA, L. F., B. M. BEISIEGEL, F. F. CURCIO, P. H. VALDUJO, M. DIXO, V. K. VERDADE, G. M. T. MATTOX & P. T. M. CUNNINGHAM, 2010. Para que servem os inventários de fauna? Estudos Avançados 24(68): 173-207. DOI: <http://dx.doi. org/10.1590/S0103-40142010000100015>. SOUSA, H. L., 2014. Efeito da alteração do hábitat sobre assembleias de peixes em igarapés afogados da Amazônia Oriental. Dissertação (Mestrado em Ecologia Aquática e Pesca) – Universidade Federal do Pará, Belém. WINEMILLER, K. O., P. B. MCINTYRE, L. CASTELLO, E. FLUET-CHOUINARD, T. GIARRIZZO, S. NAM, I. G. BAIRD, W. DARWALL, N. K. LUJAN, I. HARRISON, M. L. J. STIASSNY, R. A. M. SILVANO, D. B. FITZGERALD, F. M. PELICICE, A. A. AGOSTINHO, L. C. GOMES, J. S. ALBERT, E. BARAN, M. PETRERE JR., C. ZARFL, M. MULLIGAN, J. P. SULLIVAN, C. C. ARANTES, L. M. SOUSA, A. A. KONING, D. J. HOEINGHAUS, M. SABAJ, J. G. LUNDBERG, J. ARMBRUSTER, M. L. THIEME, P. PETRY, J. ZUANON, G. TORRENTE-VILARA, J. SNOEKS, C. OU, W. RAINBOTH, C. S. PAVANELLI, A. AKAMA, A. VAN SOESBERGEN & L. SÁENZ, 2016. Balancing hydropower and biodiversity in the Amazon, Congo, and Mekong. Science 351(6269): 128-129. DOI: <http://dx.doi.org/10.1126/science. aac7082>.

SARMENTO-SOARES, L. M. & R. F. MARTINS-PINHEIRO, 2008. A systematic revision of Tatia (Siluriformes: Auchenipteridae: Centromochlinae). Neotropical Ichthyology 6(3): 495-542. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S1679-62252008000300022>.

192

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 185-204, maio-ago. 2018

Appendix 1. List of fish species collected in different aquatic environment of the Caxiuanã National Forest, Eastern Amazon, Brazil, during the years 1993 to 2012. Legends: a = new record of species coming from voucher checking; b = new record of species from sampling carried out after 2004; c = species considered for ornamental exploitation; * = no habitat information. (Continue) Environment Taxon River/bay Stream Floating bank MYLIOBATIFORMES Potamotrygonidae Potamotrygon constellata (Vaillant, 1880)

LEPIDOSIRENIFORMES Lepidosirenidae Lepidosiren paradoxa Fitzinger, 1837

OSTEOGLOSSIFORMES Arapaimidae Arapaima gigas (Schinz, 1822) Osteoglossidae Osteoglossum bicirrhosum (Cuvier, 1829)

Anchovia surinamensis (Bleeker, 1865)

Anchoviella cayennensis (Puyo, 1946)

Lycengraulis batesii (Günther, 1868)

Ilisha amazonica (Miranda Ribeiro, 1920)

Pellona castelnaeana Valenciennes, 1847

Pellona flavipinnis (Valenciennes, 1837)

CLUPEIFORMES Engraulidae b

Pristigasteridae

CHARACIFORMES Acestrorhynchidae Acestrorhynchus falcatus (Bloch, 1794)c c

Acestrorhynchus falcirostris (Cuvier, 1819)

Acestrorhynchus microlepis (Jardine, 1841)

Leporinus agassizi Steindachner, 1876

Leporinus fasciatus (Bloch, 1794)

Leporinus moralesi Fowler, 1942

Leporinus parae Eigenmann, 1907

Leporinus trifasciatus Steindachner, 1876

Gnathocharax steindachneri Fowler, 1913 Heterocharax virgulatus Toledo-Piza, 2000

Anostomidae Laemolyta proxima (Garman, 1890) c

193

Fishes of Caxiuanã National Forest: 20 years (1993 to 2012) of sampling in a protected area in the Eastern Amazon

Appendix 1.

(Continue) Environment

Taxon Schizodon vittatus (Valenciennes, 1850)

River/bay

Stream

Floating bank

Chalceidae Chalceus epakros Zanata & Toledo-Piza, 2004 Characidae Charax pauciradiatus (Günther, 1864) Hemigrammus bellottii Steindachner, 1882

Hemigrammus levis Durbin, 1908c

Hemigrammus schmardae (Steindachner, 1882)

b, c

Hemigrammus unilineatus (Gill, 1858)

Hyphessobrycon bentosi Durbin, 1908b, c

Hyphessobrycon diancistrus Weitzman, 1977*

Hyphessobrycon heterorhabdus (Ulrey, 1894)

Hyphessobrycon aff. moniliger Moreira, Lima & Costa, 2002b

Hyphessobrycon sp.

Moenkhausia ceros Eigenmann, 1908*

Moenkhausia collettii (Steindachner, 1882)c

Moenkhausia mikia Marinho & Langeani, 2010

Priocharax sp.

Curimata vittata (Kner, 1858)

Curimatopsis aff. evelynae Géry, 1964a

Cyphocharax abramoides (Kner, 1858)

Hemigrammus ocellifer (Steindachner, 1882)

c b, c

Hyphessobrycon copelandi Durbin, 1908

c , b, c

b, c

Jupiaba anteroides (Géry, 1965)

b ,b

Moenkhausia lata Eigenmann, 1908

a, c a

Pristella maxillaris (Ulrey, 1894)b, c Roeboides descalvadensis Fowler, 1932

a, c

Tetragonopterus chalceus Spix & Agassiz, 1829

a, c

Thayeria obliqua Eigenmann, 1908

a, c

Crenuchidae Crenuchus spilurus Günther, 1863c Microcharacidium eleotrioides (Géry, 1960)

Ctenoluciidae Boulengerella maculata (Valenciennes, 1850)c Curimatidae Curimata inornata Vari, 1989 c

194

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 185-204, maio-ago. 2018

Appendix 1.

(Continue) Environment

Taxon

River/bay

Stream

Floating bank

Cyphocharax festivus Vari, 1992

Cyphocharax multilineatus (Myers, 1927)

Erythrinus erythrinus (Bloch & Schneider, 1801)c

Hoplerythrinus unitaeniatus (Spix & Agassiz, 1829)

Hoplias malabaricus (Bloch, 1794)

Hemiodus unimaculatus (Bloch, 1794)

Micromischodus sugillatus Roberts, 1971

Bryconops gracilis (Eigenmann, 1908)a

Bryconops melanurus (Bloch, 1794)

Iguanodectes rachovii Regan, 1912

Copeina guttata (Steindachner, 1876)c

a, c

Copella arnoldi (Regan, 1912)

Copella callolepis (Regan, 1912)

Nannostomus beckfordi Günther, 1872b, c

Nannostomus eques Steindachner, 1876

Cynodontidae Cynodon septenarius Toledo-Piza, 2000 Erythrinidae

Gasteropelecidae Carnegiella strigata (Günther, 1864)c Hemiodontidae Hemiodus atranalis (Fowler, 1940) c

Iguanodectidae c

a, c

Lebiasinidae

Nannostomus limatus Weitzman, 1978 Nannostomus trifasciatus Steindachner, 1876

Nannostomus unifasciatus Steindachner, 1876b

Pyrrhulina semifasciata Steindachner, 1876

Pyrrhulina sp.

Catoprion mento (Cuvier, 1819)c

Metynnis sp.

Myloplus asterias (Müller & Troschel, 1844)

Myloplus rhomboidalis (Cuvier, 1818)

b, c

Serrasalmidae

Myloplus arnoldi Ahl, 1936

a a

Pristobrycon striolatus (Steindachner, 1908)

195

Fishes of Caxiuanã National Forest: 20 years (1993 to 2012) of sampling in a protected area in the Eastern Amazon

Appendix 1.

(Continue) Environment

Taxon

River/bay

Stream

Floating bank

Pygopristis denticulata (Cuvier, 1819)

Serrasalmus altispinis Merckx, Jégu & Santos, 2000

Serrasalmus eigenmanni Norman, 1929c

Serrasalmus gouldingi Fink & Machado-Allison, 1992

Serrasalmus rhombeus (Linnaeus, 1766)

Serrasalmus sp.

Agoniates halecinus Müller & Troschel, 1845

Triportheus albus Cope, 1872

Ageneiosus lineatus Ribeiro, Rapp Py-Daniel & Walsh, 2017

Ageneiosus ucayalensis Castelnau, 1855

Auchenipterichthys punctatus (Valenciennes, 1840)

Auchenipterus nuchalis (Spix & Agassiz, 1829)

Centromochlus heckelii (De Filippi, 1853)

Tatia caxiuanensis Sarmento-Soares & Martins-Pinheiro, 2008

Tatia intermedia (Steindachner, 1877)

Tetranematichthys quadrifilis (Kner, 1858)b

Trachelyichthys exilis Greenfield & Glodek, 1977

Trachelyopterus galeatus (Linnaeus, 1766)

Trachelyopterus gr. striatulus (Steindachner, 1877)a

Megalechis picta (Müller & Troschel, 1849)

Megalechis thoracata (Valenciennes, 1840)c

Cetopsis coecutiens (Lichtenstein, 1819)c

Helogenes marmoratus Günther, 1863

Triportheidae c

Triportheus elongatus (Günther, 1864)

SILURIFORMES Auchenipteridae Ageneiosus inermis (Linnaeus, 1766) a

Auchenipterichthys longimanus (Günther, 1864) b

Pseudauchenipterus nodosus (Bloch, 1794) b

Tetranematichthys wallacei Vari & Ferraris, 2006 c

Callichthyidae Callichthys callichthys Linnaeus, 1758c a

Cetopsidae c

Doradidae Acanthodoras cathaphractus Linnaeus, 1758c

196

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 185-204, maio-ago. 2018

Appendix 1.

(Continue) Environment

Taxon

River/bay

Stream

Floating bank

Acanthodoras spinosissimus (Eigenmann & Eigenmann, 1888)

Astrodoras asterifrons (Kner, 1853)

Megalodoras uranoscopus (Eigenmann & Eigenmann, 1888)c

Ossancora asterophysa Birindelli & Sabaj Pérez, 2011

Gladioglanis conquistador Lundberg, Bornbusch & Mago-Leccia, 1991a

Rhamdia muelleri (Günther, 1864)

Ancistrus sp.

Farlowella amazonum (Günther, 1864)*, a, c

Hypancistrus lunaorum Armbruster, Lujan & Taphorn, 2007

Hypoptopoma sp.

Limatulichthys griseus (Eigenmann, 1909)

Loricaria sp.a

Physopyxis ananas Sousa & Rapp Py-Daniel, 2005

Heptapteridae b

Loricariidae

Loricarichthys acutus (Valenciennes, 1840) Otocinclus mura Schaefer, 1997

Panaqolus tankei Cramer & Sousa, 2016

Peckoltia sp.c

Pseudacanthicus hystrix (Valenciennes, 1840)

Pterygoplichthys sp.

Brachyplatystoma filamentosum (Lichtenstein, 1819)

Brachyplatystoma vaillantii (Valenciennes, 1840)

Hypophthalmus fimbriatus Kner, 1858

Hypophthalmus marginatus Valenciennes, 1840

Pimelodina flavipinnis Steindachner, 1876a, c

Pimelodus albofasciatus Mees, 1974

Pimelodus ornatus Kner, 1858

Pimelodus sp.

Platynematichthys notatus (Jardine, 1841)

Pimelodidae

Pseudoplatystoma punctifer (Castelnau, 1855)

Pseudopimelodidae Batrochoglanis aff. villosus (Eigenmann, 1912)a, c Trichomycteridae Ochmacanthus sp.b

197

Fishes of Caxiuanã National Forest: 20 years (1993 to 2012) of sampling in a protected area in the Eastern Amazon

Appendix 1.

(Continue) Environment

Taxon

River/bay

Stream

Floating bank

Potamoglanis hasemani (Eigenmann, 1914)

Tridentopsis sp.b

Apteronotus aff. albifrons (Linnaeus, 1766)a, c

Porotergus sp.

Electrophorus electricus (Linnaeus, 1766)

Gymnotus carapo Linnaeus, 1758

Brachyhypopomus brevirostris (Steindachner, 1868)c

Brachyhypopomus pinnicaudatus (Hopkins, 1991)

Microsternarchus bilineatus Fernández-Yépez, 1968

Hypopygus benoneae Peixoto, Dutra, de Santana & Wosiacki, 2013

Hypopygus lepturus Hoedeman, 1962

Rhamphichthys marmoratus Castelnau, 1855a, c

Steatogenys duidae (La Monte, 1929)

Archolaemus blax Korringa, 1970

Eigenmannia antonioi Peixoto, Dutra & Wosiacki, 2015a, c

Eigenmannia aff. macrops (Boulenger, 1897)

Eigenmannia nigra Mago-Leccia, 1994

Sternopygus macrurus (Bloch & Schneider, 1801)

Sternopygus xingu Albert & Fink, 1996

Anablepsoides urophthalmus (Günther, 1866)a

Laimosemion strigatus (Regan, 1912)a

Plectrochilus sp.

Vandellia cirrhosa Valenciennes, 1846

GYMNOTIFORMES Apteronotidae a

Sternarchogiton sp.

Gymnotidae c

Gymnotus coatesi La Monte, 1935

Gymnotus coropinae Hoedeman, 1962

Hypopomidae c

Rhamphichthyidae Gymnorhamphichthys rondoni (Miranda Ribeiro, 1920)c b

b, c

Sternopygidae

a, c

CYPRINODONTIFORMES Cynolebiidae

198

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 185-204, maio-ago. 2018

Appendix 1.

(Continue) Environment

Taxon

River/bay

Stream

Floating bank

Poecilidae Fluviphylax palikur Costa & Le Bail, 1999a, c

Pamphorichthys cf. araguaiensis Costa, 1991

Potamorrhaphis guianensis (Jardine, 1843)c

Pseudotylosurus angusticeps (Günther, 1866)

Pseudotylosurus microps (Günther, 1866)

Acarichthys heckelii (Müller & Troschel, 1849)c

Acaronia nassa (Heckel, 1840)

Aequidens tetramerus (Heckel, 1840)

Apistogramma gr. agassizii (Steindachner, 1875)

Apistogramma gr. regani Kullander, 1980a

Astronotus crassipinnis (Heckel, 1840)c

Caquetaia spectabilis (Steindachner, 1875)

Chaetobranchus flavescens Heckel, 1840b

Cichla melaniae Kullander & Ferreira, 2006a

Cichla monoculus Agassiz, 1831

Cichla temensis Humboldt, 1821

Crenicichla macrophthalma Heckel, 1840c

Crenicichla regani Ploeg, 1989

Crenicichla strigata Günther, 1862

Crenicichla sp.

BELONIFORMES Belonidae

PERCIFORMES Cichlidae c c

Biotodoma cupido (Heckel, 1840) c

b, c c

Geophagus proximus (Castelnau, 1855)c

Geophagus aff. surinamensis (Bloch, 1791)

Heros efasciatus Heckel, 1840

Heros notatus (Jardine, 1843)

Hypselecara coryphaenoides (Heckel, 1840)c

Laetacara curviceps (Ahl, 1923)

Mesonauta festivus (Heckel, 1840)

Nannacara taenia Regan, 1912

Pterophyllum scalare (Schultze, 1823)c

a, c

c c

a, c

199

Fishes of Caxiuanã National Forest: 20 years (1993 to 2012) of sampling in a protected area in the Eastern Amazon

Appendix 1.

(Conlusion) Environment

Taxon

River/bay

Stream

Floating bank

Symphysodon aequifasciatus Pellegrin, 1904

Taeniacara candidi Myers, 1935

Pachypops fourcroi (Lacepède, 1802)

Plagioscion squamosissimus (Heckel, 1840)

Satanoperca jurupari (Heckel, 1840)

c c

Eleotridae Microphilypnus ternetzi Myers, 1927a Polycentridae Monocirrhus polyacanthus Heckel, 1840c Polycentrus schomburgkii Müller & Troschel, 1849

Scianidae

PLEURONECTIFORMES Achiridae Hypoclinemus mentalis (Günther, 1862)c

TETRAODONTIFORMES Tetraodontidae Colomesus asellus (Müller & Troschel, 1849)c

SYNBRANCHIFORMES Synbranchidae Synbranchus marmoratus Bloch, 1795 Synbranchus sp.

200

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 185-204, maio-ago. 2018

Appendix 2. Voucher codes.

(Continue)

MYLIOBATIFORMES. Potamotrygonidae. Potamotrygon constellata: MPEG 11711. OSTEOGLOSSIFORMES. Arapaimidae. Arapaima gigas: MPEG 11302. Osteoglossidae. Osteoglossum bicirrhosum: MPEG 3769, MPEG 11377, MPEG 15280. CLUPEIFORMES. Engraulidae. Anchovia surinamensis: MPEG 6524, MPEG 8865, MPEG 8952, MPEG 11277, MPEG 11278, MPEG 35290. Anchoviella cayennensis: MPEG 6140. Lycengraulis batesii: MPEG 6499, MPEG 8709, MPEG 9331. Pristigasteridae. Ilisha amazonica: MPEG 8647, MPEG 11306, MPEG 11338, MPEG 27161. Pellona castelnaeana: MPEG 6538, MPEG 11340. Pellona flavipinnis: MPEG 11339. CHARACIFORMES. Acestrorhynchidae. Acestrorhynchus falcatus: MPEG 11326, MPEG 16213. Acestrorhynchus falcirostris: MPEG 4830, MPEG 19193, MPEG 27166. Acestrorhynchus microlepis: MPEG 4762. Gnathocharax steindachneri: MPEG 6217. Heterocharax virgulatus: MPEG 8176, MPEG 11459. Laemolyta proxima: MPEG 4858, MPEG 8612, MPEG 8681, MPEG 8720, MPEG 8845, MPEG 18631. Leporinus agassizi: MPEG 8671. Leporinus fasciatus: MPEG 4859, MPEG 8652, MPEG 8698, MPEG 8701. Leporinus moralesi: MPEG 10187. Leporinus parae: MPEG 8713. Leporinus trifasciatus: MPEG 8690. Schizodon vittatus: MPEG 8992. Chalceidae. Chalceus epakros: MPEG 8638. Characidae. Charax pauciradiatus: MPEG 6525, MPEG 6584, MPEG 8114, MPEG 15447. Hemigrammus bellottii: MPEG 7664. Hemigrammus levis: MPEG 10157, MPEG 10388. Hemigrammus ocellifer: MPEG 11687. Hemigrammus schmardae: MPEG 10302, MPEG 10303. Hemigrammus unilineatus: MPEG 11520, MPEG 11677. Hyphessobrycon aff. moniliger: MPEG 23385. Hyphessobrycon bentosi: MPEG 11264, MPEG 11269. Hyphessobrycon copelandi: MPEG 10147, MPEG 10150.

Hyphessobrycon diancistrus: MPEG 10298. Hyphessobrycon heterorhabdus: MPEG 10391, MPEG 12098, MPEG 12099. Hyphessobrycon sp.: MPEG 9887, MPEG 9968, MPEG 11362. Jupiaba anteroides: MPEG 15445. Moenkhausia ceros: MPEG 11685. Moenkhausia collettii: MPEG 9951, MPEG 10389, MPEG 11254, MPEG 11680. Moenkhausia lata: MPEG 6609, MPEG 6610, MPEG 8600, MPEG 11290. Moenkhausia mikia: MPEG 8731, MPEG 8843, MPEG 8990, MPEG 10134, MPEG 35293, MPEG 35296, MPEG 35299. Priocharax sp.: MPEG 23389. Pristella maxillaris: MPEG 35302. Roeboides descalvadensis: MPEG 8920. Tetragonopterus chalceus: MPEG 8685. Thayeria obliqua: MPEG 6212, MPEG 11450, MPEG 11509, MPEG 11623, MPEG 15517, MPEG 15272. Crenuchidae. Crenuchus spilurus: MPEG 6155, MPEG 10476, MPEG 10484. Microcharacidium eleotrioides: MPEG 6194, MPEG 6561, MPEG 11492, MPEG 11662. Ctenoluciidae. Boulengerella maculata: MPEG 11036, MPEG 19182. Curimatidae. Curimata inornata: MPEG 8570, MPEG 11305, MPEG 11350. Curimata vittata: MPEG 6521, MPEG 11159. Curimatopsis aff. evelynae: MPEG 10142, MPEG 10485, MPEG 11415, MPEG 11447. Cyphocharax abramoides: MPEG 8803, MPEG 8996, MPEG 15539, MPEG 4889. Cyphocharax festivus: MPEG 8750, MPEG 9304, MPEG 15452, MPEG 15518. Cyphocharax multilineatus: MPEG 8700. Cynodontidae. Cynodon septenarius: MPEG 19184, MPEG 8627. Erythrinidae. Erythrinus erythrinus: MPEG 11567, MPEG 11577, MPEG 12023, MPEG 16577, MPEG 16676, MPEG 6512. Hoplerythrinus unitaeniatus: MPEG 23387. Hoplias malabaricus: MPEG 8115, MPEG 8842, MPEG 8910, MPEG 4844. Gasteropelecidae. Carnegiella strigata: MPEG 10410, MPEG 10481, MPEG 11906, MPEG 11908, MPEG 6204. Hemiodontidae. Hemiodus atranalis: MPEG 8863, MPEG 8682, MPEG 8683. Hemiodus unimaculatus: MPEG 15457, MPEG 15460, MPEG 15480, MPEG 18632, MPEG 4972. Micromischodus sugillatus: MPEG 6539, MPEG 11136, MPEG 15469.

201

Fishes of CaxiuanÃ£ National Forest: 20 years (1993 to 2012) of sampling in a protected area in the Eastern Amazon

Appendix 2.

(Continue)

Iguanodectidae. Bryconops gracilis: MPEG 6545, MPEG 6574, MPEG 6582, MPEG 6592, MPEG 8560, MPEG 8617, MPEG 9356, MPEG 35288, MPEG 35294. Bryconops melanurus: MPEG 6543, MPEG 6568, MPEG 6572, MPEG 6575, MPEG 6578, MPEG 6586, MPEG 6587, MPEG 6588, MPEG 6599, MPEG 6602, MPEG 8556, MPEG 8564, MPEG 8571, MPEG 8573, MPEG 8616, MPEG 8661, MPEG 8672, MPEG 8679, MPEG 8684, MPEG 8686, MPEG 8692, MPEG 8727, MPEG 8746, MPEG 8765, MPEG 8771, MPEG 8821, MPEG 8826, MPEG 8829, MPEG 8839, MPEG 8854, MPEG 8862, MPEG 8867, MPEG 8875, MPEG 8908, MPEG 8916, MPEG 8949, MPEG 8950, MPEG 8951, MPEG 8955, MPEG 9309, MPEG 9338, MPEG 9341, MPEG 9342, MPEG 9346, MPEG 9355, MPEG 11621. Iguanodectes rachovii: MPEG 11449. Lebiasinidae. Copeina guttata: MPEG 10415, MPEG 10426, MPEG 10440. Copella arnoldi: MPEG 10416, MPEG 10436, MPEG 11271, MPEG 11491. Copella callolepis: MPEG 10407, MPEG 10437, MPEG 10477, MPEG 11667. Nannostomus beckfordi: MPEG 11276, MPEG 11452, MPEG 11457. Nannostomus eques: MPEG 6114, MPEG 6193, MPEG 6570. Nannostomus limatus: MPEG 6115. Nannostomus trifasciatus: MPEG 6159. Nannostomus unifasciatus: MPEG 11266. Pyrrhulina semifasciata: MPEG 23388. Pyrrhulina sp.: MPEG 10425, MPEG 10480, MPEG 6156. Serrasalmidae. Catoprion mento: MPEG 8770, MPEG 11343, MPEG 18638, MPEG 6583, MPEG 6593. Metynnis sp.: MPEG 19185, MPEG 22938, MPEG 24343, MPEG 6182. Myloplus arnoldi: MPEG 6527, MPEG 11337. Myloplus asterias: MPEG 9362. Myloplus rhomboidalis: MPEG 8781. Pristobrycon striolatus: MPEG 8775, MPEG 8913. Pygopristis denticulata: MPEG 8759, MPEG 8767, MPEG 9322, MPEG 11267, MPEG 19308. Serrasalmus altispinis: MPEG 6505, MPEG 8592, MPEG 8613, MPEG 10019, MPEG 11363, MPEG 19183, MPEG 19318. Serrasalmus eigenmanni: MPEG 8967, MPEG 9590, MPEG 15511. Serrasalmus gouldingi: MPEG 6506, MPEG 6550, MPEG 6603, MPEG 15461, MPEG 15828,

MPEG 35295. Serrasalmus rhombeus: MPEG 11367, MPEG 6505. Serrasalmus sp.: MPEG 6142, MPEG 6507, MPEG 6522, MPEG 8607, MPEG 8607, MPEG 35291, MPEG 8982, MPEG 9322, MPEG 11286. Triportheidae. Agoniates halecinus: MPEG 15471, MPEG 15825, MPEG 18634, MPEG 24337, MPEG 6604. Triportheus albus: MPEG 8611, MPEG 8670, MPEG 8825, MPEG 8864, MPEG 8939, MPEG 11316. Triportheus elongatus: MPEG 6589, MPEG 8744, MPEG 8776. SILURIFORMES. Auchenipteridae. Ageneiosus inermis: MPEG 8630, MPEG 8719. Ageneiosus lineatus: MPEG 8640, MPEG 8642, MPEG 8643, MPEG 8646, MPEG 8649, MPEG 8651, MPEG 8726, MPEG 8857, MPEG 8877, MPEG 8896, MPEG 11291. Ageneiosus ucayalensis: MPEG 8108, MPEG 8112, MPEG 11715, MPEG 16208. Auchenipterichthys longimanus: MPEG 14851, MPEG 14950, MPEG 15049, MPEG 15148, MPEG 15247, MPEG 15346, MPEG 15445, MPEG 15544, MPEG 4370. Auchenipterichthys punctatus: MPEG 15838. Auchenipterus nuchalis: MPEG 8724, MPEG 8764, MPEG 8888, MPEG 4357. Centromochlus heckelii: MPEG 8578. Pseudauchenipterus nodosus: MPEG 8582, MPEG 8583. Tatia caxiuanensis: MPEG 6201, MPEG 9859. Tatia intermedia: MPEG 8769, MPEG 8891, MPEG 6601. Tetranematichthys quadrifilis: MPEG 4373, MPEG 6552. Tetranematichthys wallacei: MPEG 6501, MPEG 6528. Trachelyichthys exilis: MPEG 8580, MPEG 8584, MPEG 8666. Trachelyopterus galeatus: MPEG 8804, MPEG 8818, MPEG 10190, MPEG 11349, MPEG 11378, MPEG 35289, MPEG 35297, MPEG 35298. Trachelyopterus gr. striatulus: MPEG 8664, MPEG 8660, MPEG 8961, MPEG 8986, MPEG 35292. Callichthyidae. Megalechis picta: MPEG 6154, MPEG 9551. Megalechis thoracata: MPEG 6541, MPEG 11387, MPEG 13328. Callichthys callichthys: MPEG 11309, MPEG 11320. Cetpsidae. Cetopsis coecutiens: MPEG 4381, MPEG 8636, MPEG 8659. Helogenes marmoratus: MPEG 11915, MPEG 11916, MPEG 11476. Doradidae.

202

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 185-204, maio-ago. 2018

Appendix 2.

(Continue)

Acanthodoras cathaphractus: MPEG 23392. Acanthodoras spinosissimus: MPEG 11307, MPEG 11529, MPEG 15446, MPEG 16204. Astrodoras asterifrons: MPEG 8645, MPEG 11003, MPEG 15276. Megalodoras uranoscopus: MPEG 11308. Ossancora asterophysa: MPEG 9970, MPEG 10153. Physopyxis ananas: MPEG 6151, MPEG 11919, MPEG 13936. Heptapteridae. Gladioglanis conquistador: MPEG 11655, MPEG 11663, MPEG 35283. Rhamdia muelleri: MPEG 13408. Loricariidae. Ancistrus sp.: MPEG 11345, MPEG 11816. Farlowella amazonum: MPEG 11602. Hypoptopoma sp.: MPEG 8597, MPEG 10165. Limatulichthys griseus: MPEG 6595, MPEG 6596, MPEG 8730, MPEG 8783. Loricaria sp.: MPEG 8802. Loricarichthys acutus: MPEG 8936, MPEG 8988, MPEG 15278. Otocinclus mura: MPEG 23386. Panaqolus tankei: MPEG 11274. Peckoltia sp.: MPEG 6613, MPEG 6614, MPEG 6615, MPEG 8644, MPEG 8779, MPEG 11292, MPEG 11345, MPEG 11361, MPEG 24346. Pseudacanthicus hystrix: MPEG 9306. Pterygoplichthys sp.: MPEG 6555. Pimelodidae. Brachyplatystoma filamentosum: MPEG 11405. Brachyplatystoma vaillantii: MPEG 11303. Hypophthalmus fimbriatus: MPEG 4377, MPEG 18954. Hypophthalmus marginatus: MPEG 18954, MPEG 4377. Pimelodina flavipinnis: MPEG 11321. Pimelodus albofasciatus: MPEG 4377. Pimelodus ornatus: MPEG 8844, MPEG 15277. Pimelodus sp.: MPEG 8991, MPEG 11288, MPEG 11348, MPEG 11620. Platynematichthys notatus: MPEG 6560. Pseudoplatystoma punctifer: MPEG 8629. Pseudopimelodidae. Batrochoglanis cf. villosus: MPEG 9980, MPEG 10424. Trichomycteridae. Ochmacanthus sp.: MPEG 10396. Plectrochilus sp.: MPEG 27172, MPEG 27174. Potamoglanis hasemani: MPEG 10395, MPEG 10401, MPEG 10412, MPEG 10499, MPEG 10501, MPEG 12069, MPEG 12071, MPEG 12073, MPEG 12075, MPEG 12077, MPEG 12079, MPEG 12115, MPEG 16560, MPEG 16561, MPEG 16562, MPEG 16563, MPEG 16564, MPEG 16565. Tridentopsis sp.: MPEG 23384. Vandellia cirrhosa: MPEG 27173.

GYMNOTIFORMES. Apteronotidae. Apteronotus aff. albifrons: MPEG 8615, MPEG 11333. Porotergus sp.: MPEG 9886. Sternarchogiton sp.: MPEG 9964. Gymnotidae. Electrophorus electricus: MPEG 6488, MPEG 15270. Gymnotus carapo: MPEG 6490. Gymnotus coatesi: MPEG 11652, MPEG 10173, MPEG 10518, MPEG 23390. Gymnotus coropinae: MPEG 18710, MPEG 18711. Hypopomidae. Brachyhypopomus brevirostris: MPEG 9884. Brachyhypopomus pinnicaudatus: MPEG 3735, MPEG 6482, MPEG 9942, MPEG 9943, MPEG 9962, MPEG 9987, MPEG 10162. Microsternarchus bilineatus: MPEG 6124, MPEG 6483, MPEG 9885, MPEG 10163, MPEG 10510, MPEG 10512, MPEG 10515. Rhamphichthyidae. Gymnorhamphichthys rondoni: MPEG 12041, MPEG 10507. Hypopygus benoneae: MPEG 3729, MPEG 3731, MPEG 18713, MPEG 23603, MPEG 23604, MPEG 23605, MPEG 24295, MPEG 24296. Hypopygus lepturus: MPEG 6210, MPEG 9945, MPEG 9965, MPEG 9967, MPEG 10008, MPEG 10171, MPEG 10509, MPEG 12043, MPEG 12044, MPEG 12045. Rhamphichthys marmoratus: MPEG 8833, MPEG 27171, MPEG 15528, MPEG 6489, MPEG 6491. Steatogenys duidae: MPEG 12042, MPEG 9340. Sternopygidae. Archolaemus blax: MPEG 8596. Eigenmannia aff. macrops: MPEG 8798, MPEG 9319. Eigenmannia antonioi: MPEG 9940, MPEG 10156, MPEG 10167, MPEG 10181, MPEG 10182, MPEG 10186, MPEG 29486, MPEG 11670. Eigenmannia nigra: MPEG 6484, MPEG 8717, MPEG 15522. Sternopygus macrurus: MPEG 6487, MPEG 11323, MPEG 11539. Sternopygus xingu: MPEG 6484, MPEG 8657, MPEG 10015, MPEG 10191. CYPRINODONTIFORMES. Cynolebiidae. Anablepsoides urophthalmus: MPEG 9946, MPEG 9954, MPEG 11615, MPEG 11650. Laimosemion strigatus: MPEG 9949, MPEG 9984, MPEG 10154, MPEG 10434, MPEG 11584. Poecilidae. Fluviphylax palikur: MPEG 11574, MPEG 11581,

203

Fishes of CaxiuanÃ£ National Forest: 20 years (1993 to 2012) of sampling in a protected area in the Eastern Amazon

Appendix 2.

(Conclusion)

MPEG 11603, MPEG 11611, MPEG 11613, MPEG 11661. Pamphorichthys cf. araguaiensis: MPEG 6564. BELONIFORMES. Belonidae. Potamorrhaphis guianensis: MPEG 6203, MPEG 11330, MPEG 11702. Pseudotylosurus angusticeps: MPEG 8780, MPEG 8929. Pseudotylosurus microps: MPEG 11708. PERCIFORMES. Cichlidae. Acarichthys heckelii: MPEG 4916, MPEG 8662, MPEG 11409, MPEG 11601. Acaronia nassa: MPEG 3835, MPEG 9875, MPEG 10141, MPEG 11282, MPEG 11335. Aequidens tetramerus: MPEG 6446, MPEG 6450, MPEG 6472, MPEG 10505, MPEG 23438, MPEG 27160. Apistogramma gr. agassizi: MPEG 6117, MPEG 10482. Apistogramma gr. regani: MPEG 9881, MPEG 10137, MPEG 10139, MPEG 23391. Astronotus crassipinnis: MPEG 11402. Caquetaia spectabilis: MPEG 10519, MPEG 6454. Biotodoma cupido: MPEG 6131. Chaetobranchus flavescens: MPEG 6476. Cichla melaniae: MPEG 6478. Cichla monoculus: MPEG 11391, MPEG 15294, MPEG 6477. Cichla temensis: MPEG 8831, MPEG 11395, MPEG 3840. Crenicichla macrophthalma: MPEG 9329. Crenicichla regani: MPEG 6444. Crenicichla sp.1: MPEG 6479, MPEG 8790, MPEG 10180. Crenicichla strigata: MPEG 3841, MPEG 8609, MPEG 8693, MPEG 8999. Geophagus aff. surinamensis: MPEG 6462, MPEG 15267, MPEG 15269, MPEG 15467, MPEG 6178. Geophagus proximus: MPEG 8563, MPEG 8603, MPEG 8604, MPEG 8641, MPEG 11280. Heros

efasciatus: MPEG 6191, MPEG 8752. Heros notatus: MPEG 6166, MPEG 10417. Hypselecara coryphaenoides: MPEG 9909, MPEG 6447. Laetacara curviceps: MPEG 6119, MPEG 6120, MPEG 6452, MPEG 10138, MPEG 10161. Mesonauta festivus: MPEG 6177, MPEG 9908, MPEG 11546. Nannacara taenia: MPEG 6150, MPEG 6445, MPEG 6467, MPEG 11263. Pterophyllum scalare: MPEG 6453. Satanoperca jurupari: MPEG 6475, MPEG 8118, MPEG 9122, MPEG 6475. Symphysodon aequifasciatus: MPEG 11273, MPEG 11531, MPEG 11373. Taeniacara candidi: MPEG 9883, MPEG 23431. Microphilypnus ternetzi: MPEG 10421, MPEG 11412. Polycentridae. Monocirrhus polyacanthus: MPEG 10488, MPEG 12091. Polycentrus schomburgkii: MPEG 11258. Scianidae. Pachypops fourcroi: MPEG 8614, MPEG 6138. Plagioscion squamosissimus: MPEG 3808, MPEG 8677, MPEG 8721, MPEG 8801. PLEURONECTIFORMES. Achiridae. Hypoclinemus mentalis: MPEG 6139, MPEG 8655, MPEG 8806. TETRAODONTIFORMES. Tetraodontidae. Colomesus asellus: MPEG 6134, MPEG 8121, MPEG 9960, MPEG 9972, MPEG 11518. SYNBRANCHIFORMES. Synbranchidae. Synbranchus marmoratus: MPEG 9955, MPEG 10192. Synbranchus sp.: MPEG 9939, MPEG 9977, MPEG 11582, MPEG 14942, MPEG 11525.

204

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 205-212, maio-ago. 2018

Influence of flood pulse on ecological aspects of an iliophagous fish from Eastern Amazonia, Brazil Influência do pulso de inundação nos aspectos ecológicos de um peixe iliófago da Amazônia Oriental, Brasil Bruno Ayres-SantosI, Tiago Magalhães da Silva FreitasII, Luciano Fogaça de Assis MontagI I II

Universidade Federal do Pará. Belém, Pará, Brasil

Universidade Federal do Pará. Campus Universitário do Marajó-Breves. Breves, Pará, Brasil

Abstract: The aim of this study was to describe ecological aspects of the iliophagous fish Cyphocharax abramoides, in Eastern Amazonia, Brazil, concerning the variation of organic carbon content (OCC) in ingested food, growth pattern, and condition factor (K). The OCC present in stomach contents was obtained bimonthly and evaluated with a Kruskal-Wallis test. The growth pattern was obtained through the length-weight relationship. Bimonthly K variation was also assessed with a Kruskal-Wallis test. Our results showed differences in OCC values during the studied period, with lower OCC values in the dry period and the highest OCC values during the flooding. The growth pattern was established as positive allometric growth (b > 3). K values also differed within the sampling periods, which showed different periods of physiological activity. The results also suggest that changes in these parameters can be associated with physical changes of the aquatic environment due to the flood pulse. Ecological studies can increase our knowledge about the relationship between species and environment, and are relevant in a still poorly documented region of high species richness such as the Amazon. Keywords: Cyphocharax abramoides. Curimatidae. Feeding. Organic matter. Growth pattern. Resumo: O objetivo do estudo foi descrever aspectos ecológicos do peixe iliófago Cyphocharax abramoides, na Amazônia Oriental, Brasil, a respeito da variação da ingestão de matéria orgânica (OCC), do padrão de crescimento e do fator de condição (K). Os valores de OCC presentes nos conteúdos estomacais dos peixes foram obtidos a cada dois meses e avaliados pelo teste de Kruskal-Wallis. O padrão de crescimento foi obtido por meio da equação da relação peso-comprimento. A variação bimestral dos valores de K também foi avaliada pelo teste Kruskal-Wallis. Os resultados evidenciam diferenças nos valores de OCC ao longo do período estudado, com menores valores no período de seca e maiores valores na enchente. O padrão de crescimento foi alométrico positivo (b > 3). Os valores de K também variaram ao longo do estudo, o que sugere diferentes períodos de atividades fisiológicas. Os resultados também sugerem que as mudanças nesses parâmetros podem ser associadas às variações físicas no ambiente, em função do pulso de inundação. Esse estudo incrementa o nosso conhecimento sobre a relação entre espécies e ambiente, tornando-se relevante em uma região de alta biodiversidade e poucos estudos biológicos, como a Amazônia. Palavras-chave: Cyphocharax abramoides. Curimatidae. Alimentação. Matéria orgânica. Padrão de crescimento.

AYRES-SANTOS, B., T. M. S. FREITAS & L. F. A. MONTAG, 2018. Influence of flood pulse on ecological aspects of an iliophagous fish from Eastern Amazonia, Brazil. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 13(2): 205-212. Autor para correspondência: Tiago Magalhães da Silva Freitas. Universidade Federal do Pará. Campus Universitário do Marajó-Breves. Faculdade de Ciências Naturais. Alameda IV, 3418 – Parque Universitário. Breves, Pará, Brasil. CEP 68800-000 (freitastms@gmail.com). Recebido em 07/08/2017 Aprovado em 30/10/2017 Responsabilidade editorial: Fernando da Silva Carvalho Filho

205

Influence of flood pulse on ecological aspects of an iliophagous fish from Eastern Amazonia, Brazil

INTRODUCTION Studies on ecological aspects of fishes such as feeding, growth pattern, and energy investment are important for a better understanding of aquatic communities’ interactions and the biological and evolutionary features of species (Braga, 1986; Moreira & Zuanon, 2002; Fugi et al., 2008). These aspects directly reflect their general well-being and are useful in describing seasonal patterns (Freitas et al., 2011a; Rabuffetti et al., 2017). In tropical rivers, feeding dynamic is strongly related to hydrological cycles such as the flood pulse (Junk et al., 1989). This process is characterized by seasonal variation of river water levels and, consequently, to forest flooding, which increases the foraging area for fishes (Goulding, 1980). During flooding peaks, there is greater availability of allochthonous food resources (Luz-Agostinho et al., 2008), as well as changes in the sedimentation process due to the entry of organic and inorganic matter into the aquatic system coming from adjacent terrestrial environments (Junk et al., 1989; Agostinho et al., 2004). This model highlights the role of connectivity between the main channel and adjacent flooded habitats, and predicts that terrestrial material provides most organic carbon supporting aquatic fauna in the main river channel (Zeug & Winemiller, 2008). In regions where flood pulse is evidenced, fish assemblages show a higher richness of iliophagous species (Bowen, 1984; Fugi et al., 1996; Resende & Palmeira, 1999), those that explore the bottom or the perithyton, ingesting great quantity of sediment associated with unicellular algae and microorganisms and organic matter in fine particles (Moraes et al., 1997). These species play an important ecological role in organic matter mineralization, which favors degradation by microorganisms and accelerating the nutrient recycling (Gneri & Angelescu, 1951). In the Amazon Basin, iliophagous fishes are mainly represented by fishes of the family Curimatidae (toothless characins), that represents more than half of fish biomass in large South American rivers (Fugi et al., 1996; Barthem & Goulding, 2007), as well as its great importance in

the piscivorous diet (Vari, 2003). Thus, studies on the ecology of these fishes provide relevant information for more sustainable fisheries and better comprehension of abiotic factors influences, such as the hydrological periods, in the lifecycle of species. Hence, the aim of this study was to describe ecological aspects of an iliophagous fish, Cyphocharax abramoides (Kner, 1859), in the lower Anapu River, Eastern Amazonia (Brazil), with respect to (1) variation of organic matter intake, (2) growth pattern, and (3) condition factor of the species.

MATERIALS AND METHODS The samples were taken in the lower Anapu River region at the Caxiuanã National Forest (1º 45’ 27.5” S; 51º 27’ 33.2” W), between the Xingu and Tocantins Rivers, in Eastern Amazonia, state of Pará, Brazil (Figure 1). The region is described as a lowland Amazon rainforest located at sea level, being influenced both by the tide and by the oscillation of Anapu River (Hida et al., 1999). However, both flows have very low intensity, with an annual fluctuation in the water level only about one meter (Hida et al., 1999) (retrieved from Freitas et al., 2011b, p. 632).

The region is defined as ‘ria fluvial’ due to the geological drowning of the Anapu River valley, with a slight floodplain even during the flood period (Costa et al., 2002). The bottom sedimentation in these rivers is composed of sandy-clayey silt, dark gray color and with a great amount of organic matter (Costa et al., 1997). In the region four hydrological periods can be observed in the fluviometry (Figure 2): ebb (June-August), dry (September-November), filling (December-February), and flood (March-May). Fish samples were taken bimonthly between September 2008 and July 2009, covering the entire hydrological cycle. We used three set of gill nets 1.5 m high and 100 m long, and 3-6 mm mesh size between opposite knots. The net placements were guided by a local fisherman. After capture, individuals were measured

206

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 205-212, maio-ago. 2018

(standard length in cm – LS) and weighed (total weight in g – WT). Stomachs were removed through a cut in the mid-ventral region and kept in 10% formalin for 48 hours, and then preserved in 70% alcohol. Voucher specimens were deposited in the ichthyological collection of the Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG) in Belém (Pará, Brazil) under the codes: MPEG 15423 to 15431, MPEG 15535 to 15543, and MPEG 15839 to 15843. The concentration of organic matter (organic carbon content – OCC) present in stomach contents of

specimens was determined by the wet oxidation-redox titration method, known as the Walkley-Black method (Nelson & Sommers, 1982). The bimonthly variation of the OCC was evaluated with the Kruskal-Wallis test (H) (α = 0.05), since the parametric test premises were not observed, followed by a post-hoc test to identify differences in the amount of organic matter consumed within the studied period. The null hypothesis was that the concentration of organic carbon is independent of the studied period.

Figure 1. Sampling sites in the Caxiuanã National Forest, Eastern Amazonia, Brazil. Curuá River – Estação Científica Ferreira Penna (ECFPn), Caxiuanã River, Puraquequara River, and Caquajó River. Some black spots represent more than one collection site.

207

Influence of flood pulse on ecological aspects of an iliophagous fish from Eastern Amazonia, Brazil

The growth pattern and length-weight relationship (LWR) were obtained following the modified model WT = a*LSb (Froese, 2006), which considers that the body relative proportions increase according to a constant a, and b is defined as the allometry coefficient (Pauly, 1984). The equation parameters were adjusted using the Solver routine of Microsoft Office Excel® 2010 software (Newton search algorithm). Considering that isometric growth corresponds to b equal to 3 (Froese, 2006), we applied a t-test (t) to verify whether the declivity of regression (constant b) showed a significant difference, indicating the type of growth (isometric or allometric). The LWR did not include individuals captured in November 2008 because their weight was not measured due to logistic problems. The condition factor (K) was obtained through the formula K = WT /L Sb, and assumes that for a group of individuals of the same size, those weighing more are in better condition (Le Cren, 1951). To obtain the K values of the individuals captured in November 2008 (those fish that were not weighed), we used the LWR to estimate the weight of these specimens. In this way, the K values for these individuals were equal, but for statistical purposes it was chosen to maintain them to ensure an average temporal

series of the K values. The bimonthly variation of K values was also evaluated with the Kruskal-Wallis test (H), followed by a post-hoc test, considering as null hypothesis that K values are independent of the sampled period. All analysis respected their premises and were performed with R (R Core Team, 2015), and with a significant level (P) of 5% (Zar, 2009).

Figure 2. Fluviometry from the rivers of the Caxiuanã National Forest in the period between September 2008 and July 2009. Data were obtained from the Caiçara fluviometric station of the National Water Agency (ANA).

Figure 3. Bimonthly variation of the organic carbon content (OCC) present in the stomach content of Cyphocharax abramoides collected from September 2008 to July 2009 in the Caxiuanã National Forest, Eastern Amazonia, Brazil.

RESULTS A total of 341 specimens of Cyphocharax abramoides were analyzed, which presented a mean standard length equal to 11.7 cm (± 2.2 cm) and a mean total weight equal to 51.8 g (± 26.2 g). The mean organic carbon content (OCC) was 17.5% (± 7.05%) for all studied periods. However, the OCC values varied among the sampled periods (H = 39.66, P < 0.001, Figure 3), with highest mean values in January 2009 (24.70%) and lowest in July 2009 (16.14%). Differences in OCC were observed comparing January (filling) against September (dry; p = 0.005), November (dry; p < 0.001), May (flood; p < 0.001), and July (ebb; p < 0.001). The length-weight relationship for C. abramoides was established by the equation WT = 0.0164*LS3.234 (R² = 0.956). The allometric coefficient (b) showed

208

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 205-212, maio-ago. 2018

positive allometric growth (b > 3, t = 4.756, p < 0.001), with lower and upper limits equal to 3.137 and 3.331, respectively. The condition factor values (K) also differed among sampling periods (H = 42.87, p < 0.001, Figure 4). The highest K value was recorded in July 2009 (0.0148) and the lowest value for March 2009 (0.0133). Differences in K values was seen when comparing January (filling) with November (dry; p = 0.018) and July (ebb; p = 0.001), and between March (flood) and September (dry; p = 0.017), November (dry; p = 0.018) and July (ebb; p < 0.001).

DISCUSSION The iliophage habit is common among species of the family Curimatidae (Alvarenga et al., 2004; Corrêa & Piedras, 2008). However, knowledge of the ecology of Curimatidae fishes is still preliminary in the Amazon. When evaluating the percentage of organic matter in the stomach contents of C. abramoides, we found differences among the studied periods, with a lower consumption of organic carbon in the dry season (mainly November 2008). This fact may be related to the lower availability of organic matter on the river bottom due to the lower transport of organic particles from the terrestrial system (Nogueira et al., 2001; Carmassi et al., 2008). The highest rates of organic matter consumption were during filling (January 2009) and flood periods (mainly March 2009) and may be related to the increased flooding areas and, consequently, to the higher input of allochthonous nutrients (Lowe-McConnell, 1999; Zeug & Winemiller, 2008). These inputs are an important part of aquatic food chains, which favor the development of organisms such as microalgae (Lin & Caramaschi, 2005), an important component in the diets of iliophagous fish (Corrêa & Piedras, 2008). The higher concentration of organic matter during the higher water levels (filling and flood) could be associated with an event of high energy demand, such as reproduction. Many fishes synchronize the spawning season with the

Figure 4. Bimonthly variation of the Condition Factor (K) of Cyphocharax abramoides collected from September 2008 to July 2009 in the Caxiuanã National Forest, Eastern Amazonia, Brazil.

flood period due in particular to the increased availability of habitats that favor the survival of larvae and fry (Godinho et al., 2010). In the case of C. abramoides the energy obtained through feeding would be mainly destined to gonadal development (Giora & Fialho, 2003). A possible period of reproductive activity in the flood period would also explain the lower K values for the same period (March 2009), since reduction in K values may be caused by a high energy cost event, as reproduction (Freitas et al., 2011b). In addition, higher values of the condition factor after the flood period (ebb; July 2009) suggest a possible physiological recovery period, during which part of the assimilated energy would not be intended for gonadal maturation. Several studies associate condition factor variation with ecological aspects such as reproduction and feeding (Braga, 1986; Ballesteros et al., 2009), and this becomes an important tool for biological data assessment in the absence of specifics indexes. Finally, the positive allometric growth recorded herein for C. abramoides was also cited by Giarrizzo et al. (2011) for individuals collected in the Trombetas River, a left-side tributary of the Amazon River.

209

Influence of flood pulse on ecological aspects of an iliophagous fish from Eastern Amazonia, Brazil

Considering the variations of the percentage of organic matter in the stomach contents and the condition factor during the studied period, these parameters can be associated with the flood pulse. Even considering that the study area is a ‘drowned river’ and does not present a pronounced flood pulse as in other Amazonian regions (Junk et al., 1989), this variation already seems to influence the ecology of the iliophage C. abramoides. Even so, the reduced flood pulse also seems to influence the trophic ecology of other fish species in the rivers of the Caxiuanã National Forest, as evidenced for the insectivorous Auchenipterichthys longimanus (Günther, 1864) (Freitas et al., 2011a) and the piscivorous Serrasalmus gouldingi Fink & Machado-Allison, 1992 (Prudente et al., 2016). These ecological studies increase our knowledge of the relationship between species and the environment, and become especially relevant in a region of high species richness and still poorly studied biology, such as the Amazon. Moreover, given the importance of iliophagous fishes in aquatic trophic chains, this ecological information can be useful for conservation plans for the flooded forest and more sustainable exploitation of this fishery resource.

Ecologia (MPEG), and to Benedito Brazão and Renato Calisto for field assistance.

CONCLUSION The results indicate a probable relationship between changes in the biological parameters of the iliophagous fish Cyphocharax abramoides and environmental variations caused by the seasonal flood pulse.

BRAGA, F. M. S., 1986. Estudo entre o fator de condição e relação peso/comprimento para alguns peixes marinhos. Revista Brasileira de Biologia 46(2): 339-346.

ACKNOWLEDGEMENTS We are grateful to the Fundação Grupo O Boticário de Proteção à Natureza (process n. 0799/20082), the Programa de Pesquisa em Biodiversidade (PPBio/Caxiuanã), and the Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) for financial support and the Estação Científica Ferreira Penna (ECFPn/MPEG) for logistical support. We also thank technician Paulo Sarmento for guidance and assistance in carbon analysis in the laboratory of the Coordenação de Ciências da Terra e

REFERENCES AGOSTINHO, A. A., S. M. THOMAZ & L. C. GOMES, 2004. Threats for biodiversity in the floodplain of the upper Paraná River: effects of hydrological regulation by dams. Ecohydrology & Hydrobiology 4(3): 255-268. ALVARENGA, E. R., N. BAZZOLI, G. B. SANTOS & E. RIZZO, 2004. Reproductive biology and feeding of Curimatella lepidura (Eigenmann & Eigenmann) (Pisces, Curimatidae) in Juramento Reservoir, Minas Gerais, Brazil. Revista Brasileira de Zoologia 23(2): 314-322. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S010181752006000200002>. BALLESTEROS, T. M., M. TORRES-MEJIA & M. P. RAMÍREZPINILLA, 2009. How does diet influence the reproductive seasonality of tropical freshwater fish? A case study of a characin in a tropical mountain river. Neotropical Ichthyology 7(4): 693-700. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S167962252009000400019>. BARTHEM, R. B. & M. GOULDING, 2007. Um ecossistema inesperado: a Amazônia revelada pela pesca: 1-241. Amazon Conservation Association (ACA), Sociedade Civil Mamirauá, Belém. BOWEN, S. H., 1984. Detritivory in neotropical fish comunities. In: T. M. ZARET (Ed.): Evolutionary ecology of Neotropical freshwater fish: 59-66. W. Junk, Dordrecht.

CARMASSI, A. L., A. T. SILVA, G. R. RONDINELI & F. M. S. BRAGA, 2008. Biologia populacional de Cyphocarax modestus (Osteichthyes, Curimatidae) no córrego Ribeirão Claro, município de Rio Claro (SP). Biota Neotropica 8(1): 109-114. DOI: <http:// dx.doi.org/10.1590/S1676-06032008000100013>. CORRÊA, F. & S. R. N. PIEDRAS, 2008. Alimentação de Cyphocharax voga (Hensel, 1869) (Characiformes, Curimatidae) no arroio Corrientes, Pelotas, Rio Grande do Sul, Brasil. Biotemas 21(1): 117-122. COSTA, M. L., E. MORAES, H. BEHLING, J. MELO, N. SIQUEIRA & D. KERN, 1997. Os sedimentos de fundo da baía de Caxiuanã. In: P. L. B. LISBOA (Ed.): Caxiuanã: 121-137. Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém. COSTA, M. L., D. C. KERN, H. BEHLING & M. S. BORGE, 2002. Geologia. In: P. L. B. LISBOA (Ed.): Caxiuanã: populações tradicionais, meio físico e diversidade biológica: 179-205. Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém.

210

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 205-212, maio-ago. 2018

JUNK, W. J., P. B. BAYLEY & R. E. SPARKS, 1989. The flood pulse concept in river-floodplain systems. In: D. P. DODGE (Ed.): Proceedings of the International Large River Symposium (LARS): 110-127. Department of Fisheries and Oceans (Canadian Special Publication of Fisheries and Aquatic Sciences, 106), Ottawa.

LE CREN, E. D., 1951. The length-weight relationship and seasonal cycle in gonad weight and condition in the perch (Perca fluviatilis). Journal Animal Ecology 20(2): 201-219. DOI: <http://dx.doi. org/10.2307/1540>. LIN, D. S. C. & E. P. CARAMASCHI, 2005. Responses of the fish community to the flood pulse and siltation in a floodplain lake of the Trombetas River, Brazil. Hydrobiologia 545(1): 75-91. DOI: <http:// dx.doi.org/10.1007/s10750-005-2186-x>.

FROESE, R., 2006. Cube law, condition factor and weight-length relationships: history, meta-analysis and recommendations. Journal of Applied Ichthyology 22(4): 241-253. DOI: <https://doi.org/10 .1111/j.1439-0426.2006.00805.x>.

LOWE-MCCONNELL, R. H., 1999. Estudos ecológicos de comunidades de peixes tropicais: 1-536. EDUSP, São Paulo.

FUGI, R., N. S. HAHN & A. A. AGOSTINHO, 1996. Feeding styles of five species of bottom-feeding fishes of the high Paraná River. Environmental Biology of Fishes 46(3): 297-307. DOI: <https:// doi.org/10.1007/BF00005006>.

LUZ-AGOSTINHO, K. D. G., A. A. AGOSTINHO, L. C. GOMES & H. F. JÚLIO JR., 2008. Influence of flood pulses on diet composition and trophic relationships among piscivorous fish in the upper Paraná River floodplain. Hydrobiologia 607: 187-198. DOI: <http://dx.doi. org/10.1007/s10750-008-9390-4>.

FUGI, R., K. D. G. LUZ-AGOSTINHO & A. A. AGOSTINHO, 2008. Trophic interaction between an introduced (peacock bass) and a native (dogfish) piscivorous fish in a Neotropical impounded river. Hydrobiologia 607: 143-150. DOI: <http://dx.doi.org/10.1007/ s10750-008-9384-2>.

MORAES, M. F. G. P., I. F. BARBOLA & E. A. G. GUEDES, 1997. Alimentações e relações morfológicas com o aparelho digestivo do “Curimbatá”, Prochilodus lineatus (Valenciennes) (Ostheichthyes, Prochilodontidae), de uma lagoa do Sul do Brasil. Revista Brasileira de Zoologia 14(1): 169-180. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S010181751997000100015>.

GIARRIZZO, T., D. BASTOS & M. ANDRADE, 2011. Length-weight relationships for selected fish species of Rio Trombetas Biological Reserve: a reference study for the Amazonian basin. Journal of Applied Ichthyology 27(6): 1422-1424. DOI: <http://dx.doi.org/1 0.1111/j.1439-0426.2011.01820.x>.

MOREIRA, S. S. & J. ZUANON, 2002. Dieta de Retroculus lapidifer (Perciformes: Cichlidae), um peixe reofílico do rio Araguaia, estado do Tocantins, Brasil. Acta Amazonica 32(4): 691-705. DOI: <http:// dx.doi.org/1809-43922002324705>.

GIORA, J. & C. B. FIALHO, 2003. Biologia alimentar de Steindachnerina brevipinna (Characiformes, Curimatidae) do rio Ibicuí-Mirim, Rio Grande do Sul, Brasil. Iheringia 93(3): 277-281. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S0073-47212003000300007>.

NELSON, D. W. & L. E. SOMMERS, 1982. Total carbon, organic carbon, and organic matter. In: A. L. PAGE, R. H. MILLER & D. R. KEENEY (Ed.): Methods of soil analysis: chemical and microbiological properties: 539-579. American Society of Agronomy e Soil Science Society of America, Madison.

GNERI, F. S. & V. ANGELESCU, 1951. La nutrición de los peces iliófagos en relación con el metabolismo general del ambiente acuático. Revista del Instituto Nacional de Investigación de las Ciencias Naturales 2(1): 1-44.

NOGUEIRA, M. G., N. C. VIANA, A. JORCIN & Y. T. BRITTO, 2001. Limnologia comparada de 8 reservatórios em cascata no rio Paranapanema (SP-PR), Brasil. Seminário Internacional Gestión Ambiental e Hidroelectricidad 1-20.

GODINHO, A. L., I. R. LAMAS & H. P. GODINHO, 2010. Reproductive ecology of Brazilian freshwater fishes. Environmental Biology of Fishes 87(2): 143-162. DOI: <http://dx.doi.org/10.1007/ s10641-009-9574-4>.

PAULY, D., 1984. Fish population dynamics in tropical water: a manual for use with programme calculators. ICLARM Studies and Reviews 8: 1-325.

GOULDING, M., 1980. The fishes and the forest: explorations in Amazonian natural history: 1-280. University of California Press, California.

PRUDENTE, B. S., P. CARNEIRO-MARINHO, R. M. VALENTE & L. F. A. MONTAG, 2016. Feeding ecology of Serrasalmus gouldingi (Characiformes: Serrasalmidae) in the lower Anapu River region, Eastern Amazon, Brazil. Acta Amazonica 46(3): 259-270. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/1809-4392201600123>.

HIDA, N., J. G. MAIA, M. HIRAOKA, O. SHIMM & M. NOBUAKI, 1999. River water level changes of the Amazon Estuary: at Breves, Caxiuanã and Abaetetuba. Manaus’99 - Symposium Hydrological and Geochemical Processess in Large Scale River Basins 1-9.

211

Influence of flood pulse on ecological aspects of an iliophagous fish from Eastern Amazonia, Brazil

R CORE TEAM, 2015. R: a language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. Avaiable at: <https://www.r-project.org/>. Accessed on: 20 October 2017

VARI, R. P., 2003. Family Curimatidae. In: R. E. REIS, S. O. KULLANDER & C. J. FERRARIS JR. (Eds.): Check list of the freshwater fishes of South and Central America: 51-64. EDIPUCRS, Porto Alegre.

RABUFFETTI, A. P., E. ABRIAL, L. A. ESPÍNOLA, M. L. AMSLER, E. G. EBERLE, M. C. M. BLETTLER & A. R. PAIRA, 2017. Influence of hydrology on the fish body condition in a large subtropical floodplain. Neotropical Ichthyology 15(1): 1-10. DOI: <http:// dx.doi.org/10.1590/1982-0224-20160049>.

ZAR, H. J., 2009. Biostatistical analysis: 1-960. Pearson, Upper Saddle River, New Jersey.

RESENDE, E. K. & S. S. PALMEIRA, 1999. Estrutura e dinâmica das comunidades de peixes da planície inundável do Rio Miranda, Pantanal de Mato Grosso do Sul. Anais do Simpósio sobre Recursos Naturais e Socioeconômicos do Pantanal 2: 249-281.

ZEUG, S. C. & K. O. WINEMILLER, 2008. Evidence supporting the importance of terrestrial carbon in a large-river food web. Ecology 89(6): 1733-1743. DOI: <http://dx.doi.org/10.1890/07-1064.1>.

212

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 213-219, maio-ago. 2018

Evidence of seed dispersal of Virola surinamensis (Myristicaceae) by a catfish in Eastern Amazonia, Brazil Evidência de dispersão de sementes de Virola surinamensis (Myristicaceae) por um bagre na Amazônia Oriental, Brasil Tiago Magalhães da Silva FreitasI, Vitor Hudson da Consolação AlmeidaII, Luciano Fogaça de Assis MontagIII I

Universidade Federal do Pará. Campus Universitário do Marajó-Breves. Breves, Pará, Brasil II

Núcleo de Gerenciamento de Transporte Metropolitano. Belém, Pará, Brasil III

Universidade Federal do Pará. Belém, Pará, Brasil

Abstract: The aim of this study was to investigate the potential of the midnight catfish Auchenipterichthys longimanus (Siluriformes: Auchenipteridae) to disperse seeds of Virola surinamensis in the Caxiuanã National Forest, in the Eastern Amazon, Brazil. We conducted an experiment to compare germination rates and times of seeds from stomachs of fish with those collected from nutmeg trees (treatment I), with seeds with intact aril (treatment II), and with seeds without aril (treatment III). Treatment III exhibited the highest percentage of germination (90%), followed by treatments I (69%) and II (57%). Time of germination also varied among groups. Seeds with intact aril showed longer average germination times (≈ 33 days to germinate) when comparing with seeds from the stomach of the fish (≈ 28 days) and seeds without aril (≈ 25 days). Our results showed that the frugivorous catfish did not damage the nutmeg seeds and support the conclusion that A. longimanus may be an effective disperser of V. surinamensis in riparian forests of the Caxiuanã region. These findings are consistent with other studies that have shown that many plant species to be dispersed by fishes. Keywords: Amazon. Catfish. Ichthyochory. Seed germination. Resumo: Neste trabalho, investigamos o potencial papel de dispersão de sementes de Virola surinamensis pelo bagre Auchenipterichthys longimanus (Siluriformes: Auchenipteridae) em rios da Floresta Nacional de Caxiuanã, na Amazônia Oriental, Brasil. Conduzimos um experimento para comparar as taxas de germinação e a velocidade de germinação das sementes encontradas em estômagos do peixe (tratamento I) com sementes coletadas diretamente de árvores: tratamento II (sementes com arilo intacto) e tratamento III (sementes com arilo removido). O tratamento III obteve a maior porcentagem de germinação (90%), seguido por sementes dos tratamentos I (69%) e II (57%). A velocidade de germinação também variou entre os grupos. Nossos resultados indicam que o hábito frugívoro de A. longimanus não inviabiliza as sementes e, desta forma, o bagre pode desempenhar importante papel na dispersão de V. surinamensis na região de Caxiuanã. Estes resultados são consistentes com estudos anteriores, que mostraram que algumas espécies de plantas podem ser efetivamente dispersadas por peixes. Palavras-chave: Amazônia. Bagre. Ictiocoria. Germinação de semente.

FREITAS, T. M. S., V. H. C. ALMEIDA & L. F. A. MONTAG, 2018. Evidence of seed dispersal of Virola surinamensis (Myristicaceae) by a catfish in the Eastern Amazonia, Brazil. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 13(2): 213-219. Autor para correspondência: Tiago Magalhães da Silva Freitas. Universidade Federal do Pará. Campus Universitário do Marajó-Breves. Faculdade de Ciências Naturais. Alameda IV, 3418 – Parque Universitário. Breves, PA, Brasil. CEP 68800-000 (freitastms@gmail.com). Recebido em 07/08/2017 Aprovado em 21/03/2018 Responsabilidade editorial: Fernando da Silva Carvalho Filho

213

Evidence of seed dispersal of Virola surinamensis (Myristicaceae) by a catfish in Eastern Amazonia, Brazil

INTRODUCTION Seed dispersal is the process in which seeds are carried away from the mother-plant to ‘safe’ distances, where predation and competition are expected to be lower (Schupp et al., 2010). Dispersal syndrome is one of the main factors in determining species composition and structure of ecosystems (Parolin et al., 2013), and is based on either abiotic or biotic agents or vectors of dispersal (van der Pijl, 1982; Levin et al., 2003), namely: anemochory (wind), hydrochory (water), zoochory (animals), and autochory (the plant itself). In common, all vectors affect the recruitment, genetic structure, spatial distribution, and diversity of plant species (Tiffney, 2004; Correa et al., 2015a). Within zoochory, vertebrates are of paramount importance as seed dispersers (Almeida-Neto et al., 2008), with mammals and birds as the main agents of this complex ecological process (Correa et al., 2007). However, seed dispersal by fish (ichthyochory) may represent the oldest biological relationship between plants and vertebrates (Tiffney, 2004). Fishes are suggested as potential seed dispersers due to their consumption of large quantities and diversity of fruits, and consequently the presence of intact seeds in their digestive tracts (Lucas, 2008; Anderson et al., 2009; Reys et al., 2009). Despite ichthyochory having been described more than one hundred years ago (Huber, 1910), most of the available studies of fish-mediated seed dispersal were published over the past decades (Anderson et al., 2009, 2011; Galetti et al., 2008; Horn et al., 2011; Boedeltje et al., 2015; Correa et al., 2015a, 2015b), and ichthyochory has been appraised for only a few species (see literature in Horn et al., 2011). Although knowledge of ichthyochory has recently increased, there is much to investigate considering the enormous diversity of fish and plants. In South American floodplain ecosystems, particularly in the Amazon Basin, more than 150 fish species of several orders (including Siluriformes, the catfishes) are reported consuming fruits

and seeds of more than 500 plant species (Gottsberger, 1978; Goulding, 1980; Correa et al., 2015b); some plant species rely on catfishes for seed dispersal (Kubitzki & Ziburski, 1994; Barbosa & Montag, 2017). In this context, the midnight catfish Auchenipterichthys longimanus (Günther, 1864), a species in the family Auchenipteridae, was reported as a fruit-eater in the Eastern Amazon (Freitas et al., 2011, 2017), mainly with the consumption of wild nutmeg trees Virola surinamensis (Rol.) Warb. Hence, the presence of intact seeds of V. surinamensis in the stomachs of A. longimanus led us to investigate the potential role of this fish in nutmeg seed dispersal. The aim of this study was to answer the following questions: (i) Are the seeds of V. surinamensis consumed by the midnight catfish destroyed during digestion?; and (ii) what are the effects of digestion on the germination rates and times of intact seeds consumed by A. longimanus? To answer these questions, an experiment was conducted to compare germination of seeds obtained from the stomach of the catfish with seeds collected directly from nutmeg trees. To consider A. longimanus as a potential disperser, we expect that seeds consumed by the fish present viable seed and high values of germination performance.

MATERIAL AND METHODS The study site was conducted in the Caxiuanã National Forest (1º 45’ 27.5” S, 51º 27’ 33.2” W), located in the lower Amazon Basin between the Tocantins and Xingu rivers, State of Pará, Brazil. The region is described as having blackwater rivers and flooded forest within a matrix of lowland Amazon rainforest with a negligible floodplain due to the drowning of valleys of the Anapu River during the Holocene (Behling & Costa, 2000). Thus, the region is defined as a ‘ria lake’, showing little variation in fluviometry between hydrological periods (Costa et al., 2002). Fish were captured with gillnets in March/2009 during the local flood season. After collection, each specimen was dissected for stomach removal, then fixed in 10% formalin solution for approximately 48 h and transferred

214

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 213-219, maio-ago. 2018

to 70% ethanol. Voucher specimens were deposited in the ichthyological collection of the Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG) in Belém (Pará, Brazil) under the codes: 15257-15259, 15260-15264, 15432-15442, 15498-15507, 15544-15555, 15844-15860, and 16221-16231. The germination experiment consisted of comparing germination rates and times of V. surinamensis seeds under different treatments. Seeds obtained from the stomachs were washed in running water and stored in paper bags with vermiculite for conservation purpose, and were designated ‘treatment I’. Because of the large size of the seed (mean size 2.5 cm ± 0.1 cm; Gurgel et al., 2006) when compared to the fish size (mean standard length 13.5 cm ± 0.2 cm; Freitas et al., 2016), the fish strips off the fleshy aril and regurgitates the entire seed (T. Freitas, personal observation), instead of gut passage, as is common in many other fishes (Parolin et al., 2013). Seeds collected directly from four random fruiting trees of V. surinamensis were subdivided in: seeds with preserved aril (treatment II), and seeds without aril (treatment III), that were removed manually to simulate a situation of which the fallen fruit attract an animal that fed on the aril, without swallowing the seeds. All seeds were planted in black soil and exposed to the same environmental conditions in the nursery garden of the Botany Department of the MPEG. Every 24 h, seeds were checked and were considered as germinated after the appearance of the radicle (Cardoso et al., 1994). The experiment ended when no further germination occurred for seven consecutive days (Maia et al., 2007). Treatments were evaluated for the germination rates (GR%) based on the formula GR = (GS/SA) * 100, modified from Labouriau & Valadares (1976), where: GS is the number of germinated seeds in a given group (treatment I, II or III) and SA is the total number of seeds in the same group. In order to assess possible differences in the GR% between groups a contingency table (χ²) was used to confirm or refute the viability of seeds retrieved from the stomach of A. longimanus.

Time of germination was also measured for the treatments of seeds considering the time (in days) that seeds took to germinate. For each seed, the exact day of germination was determined, and an analysis of variance (ANOVA) was applied to verify differences in the germination timing within treatments. If significance value was obtained a pairwise test was posteriorly applied. All statistical analyses respected their assumptions and were performed with a significant level of 5% (Zar, 2009). The study design and statistical steps are summarized in Figure 1.

Figure 1. Schematic diagram showing study design and statistical analyses. Illustration from Freitas et al. (2010), with permission.

215

Evidence of seed dispersal of Virola surinamensis (Myristicaceae) by a catfish in Eastern Amazonia, Brazil

RESULTS Sampling consisted of 71 seeds from 47 specimens of A. longimanus (1.5 seeds per fish) (treatment I), 58 seeds with intact aril (treatment II), and 48 seeds with the aril removed (treatment III). Seeds of treatment I and II began to germinate on the 20th day, and seeds of treatment III on the 24th day. Based on the 7-day criteria, the experimentation ended on the 49th day. Germination rates varied among the three groups (χ² = 13.673, p = 0.001; Table 1). Treatment II obtained higher germination rates (GR% = 90%, n = 43), followed by treatment I (69%, n = 49) and treatment III (57%, n = 33). Time to germination also varied among groups (F = 20.861, p < 0.001; Table 1), since seeds from treatment II germinated after 25.4 days of planting, following by seeds from treatment I (27.6 days) and treatment III (33.1 days). However, these differences were more noticable when comparing treatment I with treatment III (pairwise test p < 0.001), and treatment II with treatment III (pairwise test p < 0.001). No difference was shown between germination times of seeds from the stomach (treatment I) and seeds with aril (treatment III) (pairwise test p = 0.102). DISCUSSION We assessed the germination rates and times of nutmeg seeds (Virola surinamensis) removed from the stomach of the midnight catfish Auchenipterichthys longimanus and seeds collected directly from trees. Our results indicated that the frugivorous habit of A. longimanus did not damage

the nutmeg seeds. Instead, the midnight catfish appears to enhance germination of V. surinamensis, since the presence of the aril on seeds (which is removed by the fish during digestion) led to lower rates of germination and longer times to germination. Under natural conditions, the removal of the aril by an animal may be necessary to guarantee or accelerate the germination of the seeds (Kays et al., 2011; Howe, 2016). Evidence of seed dispersal of Virola spp. has been commonly demonstrated by mammals (rodents and primates) and birds (toucans and curassows) (Howe, 1981, 1985; Howe et al., 1985) and is assessed for the first time by a fish. The higher germination rate recorded for the treatment II may be related to the manual removal of the aril. In general, seeds ingested by animals go through chemical and mechanical processes in the digestive tract and may result in damage to some propagules (Traveset et al., 2008). Here, we observed a smoothly reduction in viability of seeds potential for germination. Additionally, time of germination recorded in the present study was consistent with the results of previous studies of V. surinamensis, in which the first radicles emerged between the 15th and 27th days after planting (Cardoso et al., 1994; Gurgel et al., 2006). Given that the germination rate of ingested seeds was higher than for seeds with aril, and that seed germination time of ingested seeds and seed without aril were similar, it seems likely that A. longimanus can contribute to the dispersal process of V. surinamensis. The potential for seed dispersal by A. longimanus has been previously demonstrated by Mannheimer et al. (2003)

Table 1. Germination tests of the seeds retrieved from the stomach of Auchenipterichthys longimanus (treatment I), and seeds obtained from fruiting trees of V. surinamensis: seeds with aril (treatment II) and seeds without aril (treatment III), collected in the Caxiuanã National Forest, State of Pará, Brazil. Germination rate Treatments

Germinated seeds (%)

Not germinated seeds (%)

Treatment I

49 (69%)

22 (31%)

Treatment II

33 (57%)

25 (43%)

Treatment III

43 (90%)

5 (10%)

Time of germination

Chi-square (χ²)

Chi-square p-value

Average time for germination (days)

F-value

ANOVA p-value

20.861

< 0.001

27.6 13.673

0.001

33.1 25.4

216

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 213-219, maio-ago. 2018

in Amazonian lakes (Trombetas River, central Amazon). These authors recorded high germination rates for seeds of Cecropia sp. (Urticaceae) ingested by the fish. They also recorded movements of A. longimanus in the flood period from non-silted to the shallow, heavily silted area, and they argued that the fish movements into the lake and inside the silted area potentially distribute seeds. Studies with Doradidae catfishes (a family related to Auchenipteridae) also revealed their potential role of seed dispersal by fish; Pilati et al. (1999) recorded a 95% germination rate for the seeds of Cecropia pachystachya Trec. retrieved from the digestive tract of Pterodoras granulosus (Valenciennes, 1833) in the Paraná River basin in southern Brazil; Barbosa & Montag (2017) recorded high germination rates of Euterpe oleracea Mart. consumed by Lithodoras dorsalis (Valenciennes, 1840) in the Eastern Amazon. Fruits of V. surinamensis contributed as much as 80% (Alimentary Index; Kawakami & Vazzoler, 1980) of the diet of A. longimanus (Freitas et al., 2011), during the high water period, which coincides with the fruiting season of the wild nutmeg tree (Parolin et al., 2013). This emphasizes the importance of interactions between terrestrial ecosystems, in the form of fruits and seeds, and the aquatic fauna, as recognized in previous studies (Gottsberger, 1978; Goulding, 1980; Barbosa & Montag, 2017). Finally, two main aspects further emphasize the potential role of the midnight catfish as a seed disperser of V. surinamensis: i) seeds present a thin, low-density, lipid-rich tissue that is associated with short-term flotation (i.e. < 10 days; Lopez, 2001), and ii) given the absence of a relevant local flood pulse and the reduced current in the rivers of Caxiuanã, the potential of hydrochory is considerably decreased. Although seed dispersal effectiveness increases with fish size (Galetti et al., 2008), A. longimanus may play an important role in the dispersal of V. surinamensis because of its abundance in the rivers of the Caxiuanã National Forest and the absence of overexploitation pressure on this fish species (Montag et al., 2013). Our study may be especially important

because V. surinamensis is listed as an endangered species by the IUCN (1998), which reinforce that A. longimanus catfish are useful for the maintenance and conservation of this plant population in a protected area at the Eastern Amazon basin.

CONCLUSION The results demonstrate that the ingestion of nutmeg Virola surinamensis seeds by the catfish Auchenipterichthys longimanus did not inhibit seed germination. Therefore, this auchenipterid catfish could plays a role in the dispersal of this endangered plant species of the region of the Caxiuanã National Forest. ACKNOWLEDGEMENTS The authors thank Benedito Brazão and Renato Calisto for their assistance in the field. We are grateful to Ely Simone C. Gurgel and Maria Félix for their valuable contributions to the botanical content of this study. We are also grateful to the Fundação Grupo O Boticário de Proteção à Natureza (grant number 0799/20082), Programa de Pesquisa em Biodiversidade (PPBio/Caxiuanã), and Estação Científica Ferreira Penna (ECFPn/MPEG) for logistical support. We are grateful to the National Council for Scientific and Technological Development (CNPq) for granting LFAM (grant number 301343/2012-8) a research productivity scholarship and the Coordination for the Improvement of Higher Education Personnel (CAPES) for granting LFAM a senior internship (grant number 88881.119097/2016-1) at Texas A&M University, Texas, USA. REFERENCES ALMEIDA-NETO, M., F. CAMPASSI, M. GALETTI, P. JORDANO & A. OLIVEIRA-FILHO, 2008. Vertebrate dispersal syndromes along the Atlantic forest: broad-scale patterns and macroecological correlates. Global Ecology and Biogeography 17(4): 503-513. DOI: <http://dx.doi.org/10.1111/j.1466-8238.2008.00386.x>. ANDERSON, J. T., J. S. ROJAS & A. S. FLECKER, 2009. High-quality seed dispersal by fruit-eating fishes in Amazonian floodplain habitats. Oecologia 161(2): 279-290. DOI: <http://dx.doi.org/10.1007/ s00442-009-1371-4>.

217

Evidence of seed dispersal of Virola surinamensis (Myristicaceae) by a catfish in Eastern Amazonia, Brazil

ANDERSON, J. T., T. NUTTLE, J. S. SALDAÑA ROJAS, T. H. PENDERGAST & A. S. FLECKER, 2011. Extremely long-distance seed dispersal by an overfished Amazonian frugivore. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences 278(1723): 3329-3335. DOI: <http://dx.doi.org/10.1098/rspb.2011.0155>.

BARBOSA, T. A. P. & L. F. A. MONTAG, 2017. The role of Lithodoras dorsalis (Siluriformes: Doradidae) as seed disperser in Eastern Amazon. Neotropical Ichthyology 15(2): e160061. DOI: <http:// dx.doi.org/10.1590/1982-0224-20160061>.

FREITAS, T. M. S., L. F. A. MONTAG & R. B. BARTHEM, 2017. Distribution, feeding and ecomorphology of four species of Auchenipteridae (Teleostei: Siluriformes) in Eastern Amazonia, Brazil. Iheringia, Série Zoologia 107: e2017008. DOI: <https://dx.doi. org/10.1590/1678-4766e2017008>.

BEHLING, H. & M. L. COSTA, 2000. Holocene environmental changes from the Rio Curuá record in the Caxiuanã region, Eastern Amazon Basin. Quaternary Research 53(3): 369-377. DOI: <http://dx.doi.org/10.1006/qres.1999.2117>. BOEDELTJE, G., T. SPANINGS, G. FLIK, B. J. A. POLLUX, F. A. SIBBING & W. C. E. P. VERBERK, 2015. Effects of seed traits on the potential for seed dispersal by fish with contrasting modes of feeding. Freshwater Biology 60(5): 944-959. DOI: <http://dx.doi. org/10.1111/fwb.12550>. CARDOSO, M. A., R. CUNHA & T. S. PEREIRA, 1994. Germinação de sementes de Virola surinamensis (Rol.) Warb. (Myristicaceae) e Guarea guidonia (L.) Sleumer (Meliaceae). Journal of Seed Science 16: 1-5. DOI: <http://dx.doi.org/10.17801/0101-3122/rbs. v16n1p1-5>. CORREA, S. B., K. O. WINEMILLER, H. LÓPEZ-FERNÁNDEZ & M. GALETTI, 2007. Evolutionary perspectives on seed consumption and dispersal by fishes. BioScience 57(9): 748-756. DOI: <http:// dx.doi.org/10.1641/B570907>. CORREA, S. B., R. C. PEREIRA, T. FLEMING, M. GOULDING & J. T. ANDERSON, 2015a. Neotropical fish-fruit interactions: ecoevolutionary dynamics and conservation. Biological Reviews 90(4): 1263-1278. DOI: <http://dx.doi.org/10.1111/brv.12153>. CORREA, S. B., J. K. ARAUJO, J. M. F. PENHA, C. N. CUNHA, P. R. STEVENSON & J. T. ANDERSON, 2015b. Overfishing disrupts an ancient mutualism between frugivorous fishes and plants in Neotropical wetlands. Biological Conservation 191: 159-167. DOI: <https://doi.org/10.1016/j.biocon.2015.06.019>. COSTA, M. L., D. C. KERN, H. BEHLING & M. S. BORGE, 2002. Geologia. In: P. L. B. LISBOA (Ed.): Caxiuanã: populações tradicionais, meio físico e diversidade biológica: 179-205. Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém. FREITAS, T. M. S., B. S. PRUDENTE, V. H. C. ALMEIDA & L. F. A. MONTAG, 2010. Os peixes e as florestas alagadas de Caxiuanã: 1-28. MPEG, Belém. FREITAS, T. M. S., V. H. C. ALMEIDA, R. M. VALENTE & L. F. A. MONTAG, 2011. Feeding ecology of Auchenipterichthys longimanus (Siluriformes: Auchenipteridae) in a riparian flooded forest of Eastern Amazonia, Brazil. Neotropical Ichthyology 9(3): 629-636. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S1679-62252011005000032>.

GALETTI, M., C. DONATTI, M. A. PIZO & H. GIACOMINI, 2008. Big fish are the best: seed dispersal of Bactris glaucescens by the pacu fish (Piaractus mesopotamicus) in the Pantanal, Brazil. Biotropica 40(3): 386-389. DOI: <http://dx.doi. org/10.1111/j.1744-7429.2007.00378.x>. GOTTSBERGER, G., 1978. Seed dispersal by fish in the inundated regions of Humaitá, Amazonia. Biotropica 10(3): 170-183. DOI: <http://dx.doi.org/10.2307/2387903>. GOULDING, M., 1980. The fishes and the forest: explorations in Amazonian natural history: 1-280. University of California Press, Los Angeles. GURGEL, E. S. C., A. C. M. CARVALHO, J. U. M. SANTOS & M. F. SILVA, 2006. Virola surinamensis (Rol.) Warb. (Myristicaceae): aspectos morfológicos do fruto, semente, germinação e plântula. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 1(2): 37-46. HORN, M., B. B. CORREA, P. PAROLIN, B. J. A. POLLUX, J. T. ANDERSON, C. LUCAS & M. GOULDING, 2011. Seed dispersal by fishes in tropical and temperate freshwaters: the growing evidence. Acta Oecologica 37(6): 561-577. DOI: <https://doi.org/10.1016/j. actao.2011.06.004>. HOWE, H. F., 1981. Dispersal of neotropical nutmeg (Virola sebifera) by birds. Auk 98: 88-98. HOWE, H. F., 1985. Gomphothere fruits: a critique. American Naturalist 125(6): 853-865. DOI: <https://doi. org/10.1086/284383>. HOWE, H. F., 2016. Making dispersal syndromes and networks useful in tropical conservation and restoration. Global Ecology and Conservation 6: 152-178. DOI: <https://doi.org/10.1016/j. gecco.2016.03.002>. HOWE, H. F., E. W. SCHUPP & L. C. WESTLEY, 1985. Early consequences of seed dispersal for a neotropical tree (Virola surinamensis). Ecology 66(3): 781-791. DOI: <https://doi. org/10.2307/1940539>. HUBER, J., 1910. Mattas e madeiras amazônicas. Boletim do Museu Goeldi (Museu Paraense) de História Natural e Etnographia 6: 91-225.

218

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 213-219, maio-ago. 2018

INTERNATIONAL UNION FOR CONSERVATION OF NATURE AND NATURAL RESOURCES (IUCN), 1998. Americas Regional Workshop (Conservation & Sustainable Management of Trees, Costa Rica, November 1996). Virola surinamensis. The IUCN Red List of Threatened Species 1998: e.T33959A9816820. Available at: <http://www.iucnredlist.org/details/33959/0>. Accessed on: 14 March 2018. DOI: <http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.1998.RLTS. T33959A9816820.en>. KAWAKAMI, E. & G. VAZZOLER, 1980. Método gráfico e estimativa de índice alimentar aplicado no estudo de alimentação de peixes. Boletim do Instituto Oceanográfico 29(2): 205-207. DOI: <http:// dx.doi.org/10.1590/S0373-55241980000200043>. KAYS, R., P. A. JANSEN, E. M. H. KNECHT, R. VOHWINKEL & M. WIKELSKI, 2011. The effect of feeding time on dispersal of Virola seeds by toucans determined from GPS tracking and accelerometers. Acta Oecologica 37(6): 625-631. DOI: <http://dx.doi.org/10.1016/j. actao.2011.06.007>. KUBITZKI, K. & A. ZIBURSKI, 1994. Seed dispersal in flood-plain forests of Amazonia. Biotropica 26(1): 30-43. DOI: <http://dx.doi. org/10.2307/2389108>. LABOURIAU, L. G. & M. B. VALADARES, 1976. On the germination of seeds of Calotropis procera (Ait.) Ait.f. Anais da Academia Brasileira de Ciências 48(2): 263-284. LEVIN, S. A., H. C. MULLER-LANDAU, R. NATHAN & J. CHAVE, 2003. The ecology and evolution of seed dispersal: a theoretical perspective. Annual Review of Ecology, Evolution and Systematics 34: 575-604. DOI: <https://doi.org/10.1146/annurev. ecolsys.34.011802.132428>. LOPEZ, O. R., 2001. Seed flotation and postflooding germination in tropical terra firme and seasonally flooded forest species. Functional Ecology 15(6): 763-771. DOI: <https://doi.org/10.1046 /j.0269-8463.2001.00586.x>. LUCAS, C., 2008. Within flood season variation in fruit consumption and seed dispersal by two characin fishes of the Amazon. Biotropica 40(5): 581-589. DOI: <https://doi.org/10.1111/j.1744-7429.2008.00415.x>. MAIA, L. A., L. M. SANTOS & P. PAROLIN, 2007. Germinação de sementes de Bothriospora corymbosa (Rubiaceae) recuperadas do trato digestório de Triportheus angulatus (sardinha) no Lago Camaleão, Amazônia Central. Acta Amazonica 37(3): 321-326. DOI: <http:// dx.doi.org/10.1590/S0044-59672007000300002>.

MANNHEIMER, S., G. BEVILACQUA, E. P. CARAMASCHI & F. R. SCARANO, 2003. Evidence for seed dispersal by the catfish Auchenipterichthys longimanus in an Amazonian lake. Journal of Tropical Ecology 19(2): 215-218. DOI: <https://doi.org/10.1017/ S0266467403003249>. MONTAG, L. F. A., T. M. S. FREITAS, N. L. BENONE, C. P. FERREIRA, W. B. WOSIACKI & R. B. BARTHEM, 2013. Ecologia de peixes em um “quase-lago” da Amazônia Oriental. In: P. L. B. LISBOA (Ed.): Caxiuanã: paraíso ainda preservado: 577-593. Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém. PAROLIN, P., F. WITTMANN & L. V. FERREIRA, 2013. Fruit and seed dispersal in Amazonian floodplain trees – a review. Ecotropica 19(1-2): 15-32. PILATI, R., I. F. ADRIAN & J. W. P. CARNEIRO, 1999. Desempenho germinativo de sementes de Cecropia pachystachya Trec. (Cecropiaceae), recuperadas do trato digestivo de Doradidae, Pterodoras granulosus (Valenciennes, 1833), da planície de inundação do Alto rio Paraná. Interciência 24(6): 381-388. REYS, P., J. SABINO & M. GALETTI, 2009. Frugivory by the fish Brycon hilarii (Characidae) in western Brazil. Acta Oecologica 35(1): 136-141. DOI: <https://doi.org/10.1016/j.actao.2008.09.007>. SCHUPP, E. W., P. JORDANO & J. M. GÓMEZ, 2010. Seed dispersal effectiveness revisited: a conceptual review. New Phytologist 188(2): 333-353. DOI: <https://doi.org/10.1111 /j.1469-8137.2010.03402.x>. TIFFNEY, B. H., 2004. Vertebrate dispersal of seed plants through time. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 35: 1-29. DOI: <https://doi.org/10.1146/annurev. ecolsys.34.011802.132535>. TRAVESET, A., J. RODRÍGUEZ-PÉREZ & B. PÍAS, 2008. Seed trait changes in dispersers’ guts and consequences for germination and seedling growth. Ecology 89(1): 95-106. DOI: <https://doi. org/10.1890/07-0094.1>. VAN DER PIJL, L., 1982. Principles of dispersal in higher plants. Springer, Berlin. DOI: <https://doi.org/10.1007/978-3-64287925-8>. ZAR, H. J., 2009. Biostatistical analysis: 1-960. Pearson, Upper Saddle River, New Jersey.

219

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 221-245, maio-ago. 2018

Checklist dos fungos da Floresta Nacional de Caxiuanã, Pará, Brasil. I. Fungos conidiais e liquenizados Checklist of fungi from the Caxiuanã National Forest, Pará, Brazil. I. Conidial and lichenized fungi Josiane Santana MonteiroI, Helen Maria Pontes SotãoI, Marcela Eugenia da Silva CáceresII, Robert LückingIII, Antonio Hernández GutiérrezIV I

Museu Paraense Emílio Goeldi/MCTIC. Belém, Pará, Brasil II

III

Universidade Federal de Sergipe. Itabaiana, Sergipe, Brasil

Botanischer Garten und Botanisches Museum. Berlin, Germany IV

Universidade Federal do Pará. Belém, Pará, Brasil

Resumo: Os objetivos deste estudo são sumarizar e apresentar uma listagem de espécies de fungos conidiais e liquenizados da Floresta Nacional (FLONA) de Caxiuanã, localizada no estado do Pará, Brasil. Os dados desta listagem foram obtidos com base em coleções de herbário e na literatura, ambos resultantes de expedições realizadas nesta FLONA entre 1995 e 2013. Na maioria, estes fungos pertencem ao filo Ascomycota. Um total de 233 espécies foi identificado para Caxiuanã, sendo 56 de fungos conidiais e 177 de fungos liquenizados. As espécies Septomyrothecium uniseptatum Matsush. e Pyrenidium zamiae (Müll. Arg.) Matzer representam os primeiros registros para o Brasil. Novos registros para o Pará e para a FLONA de Caxiuanã são apresentados. A distribuição geográfica no Brasil é referida para todas as espécies. Estes resultados demonstram a importância da realização de estudos sobre a micobiota de áreas que apresentem dados escassos ou inexistentes. Palavras-chave: Ascomycota. Hyphomycetes. Líquens. Amazônia. Abstract: The objectives of this study are to summarize and present a checklist of species of conidial and lichenized fungi from the Caxiuanã National Forest (FLONA) in the state of Pará, Brazil. Data from this checklist were obtained from herbarium collections and the literature, resulting from field expeditions carried out at FLONA of Caxiuanã between 1995 and 2013. These groups of fungi are mostly in the phylum Ascomycota. A total of 233 species were identified for Caxiuanã, being 56 species of conidial fungi and 177 of lichenized fungi. The species Septomyrothecium uniseptatum Matsush. and Pyrenidium zamiae (Müll. Arg.) Matzer represent the first records for Brazil. New records for Pará and FLONA of Caxiuanã are presented. The geographical distribution in Brazil is given for all species. These data demonstrate the importance of studies on the mycobiota of areas with scant or nonexistent data. Keywords: Ascomycota. Hyphomycetes. Lichens. Amazon.

MONTEIRO, J. S., H. M. P. SOTÃO, M. E. S. CÁCERES, R. LÜCKING & A. HERNÁNDEZ-GUTIÉRREZ, 2018. Checklist dos fungos da Floresta Nacional de Caxiuanã, Pará, Brasil. I. Fungos conidiais e liquenizados. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 13(2): 221-245. Autora para correspondência: Helen Maria Pontes Sotão. Museu Paraense Emílio Goeldi/MCTIC. Coordenação de Botânica. Avenida Perimetral, 1901 – Terra Firme. Belém, PA, Brasil. CEP 66077-830 (helen@museu-goeldi.br). Recebido em 07/08/2017 Aprovado em 17/10/2017 Responsabilidade editorial: Fernando da Silva Carvalho Filho

221

Checklist dos fungos da Floresta Nacional de Caxiuanã, Pará, Brasil. I. Fungos conidiais e liquenizados

INTRODUÇÃO O filo Ascomycota constitui o maior grupo de fungos, possuindo aproximadamente 64.000 espécies descritas (Kirk et al., 2008). Os representantes deste filo são caracterizados pela presença de uma estrutura em forma de saco, denominada de asco, onde são formados os esporos de origem sexual (ascósporos) (Webster & Weber, 2007). São amplamente distribuídos em muitos nichos diferentes, tanto em ambientes terrestres quanto aquáticos (dulcícolas e marinhos), sendo encontrados como sapróbios, parasitas, patógenos de plantas, de animais e de outros fungos, além de formarem associações simbióticas, como micorrizas e líquens. Muitos ascomicetos participam ativamente da ciclagem de nutrientes, devido à sua capacidade de degradar polímeros orgânicos complexos, como lignina e queratina (Webster & Weber, 2007; Voříšková & Baldrian, 2013). Os fungos conidiais representam um grupo artificial do reino Fungi, que reúne a fase assexuada de várias espécies pertencentes aos filos Ascomycota e, em menor número, Basidiomycota. Caracterizam-se por formar conídios de origem mitótica em estruturas denominadas de células conidiogênicas, inseridas ou não em conidióforos (Seifert et al., 2011). De acordo com Hyde et al. (2011), este grupo possui cerca de 2.873 gêneros descritos, amplamente distribuídos em diversos ambientes. Atualmente, uma parte significativa dos fungos conidiais possui seu posicionamento filogenético definido, estando alocada principalmente nas classes Dothideomycetes, Eurotiomycetes e Sordariomycetes (Geiser et al., 2006; Hyde et al., 2013; Maharachchikumbura et al., 2016). Estudos sobre a diversidade e a distribuição de ascomicetos sexuais e assexuais na Amazônia brasileira ainda são pontuais e concentrados em poucas áreas (Silva & Minter, 1995; Fiuza et al., 2015; Monteiro & Gusmão, 2013; Monteiro et al., 2013, 2014, 2016). Apesar da alta diversidade de espécies vegetais presente neste bioma, fungos associados a plantas da família Arecaceae têm sido investigados com certa frequência (Rodrigues, 1994;

Castro et al., 2011, 2012; Carmo et al., 2014; Monteiro et al., 2016). Os trabalhos realizados com fungos conidiais associados a palmeiras da FLONA de Caxiuanã foram importantes para ampliar o conhecimento sobre a distribuição de fungos na Amazônia, e incluíram o relato de vários novos registros (Cruz et al., 2008; HernándezGutiérrez et al., 2009; Monteiro et al., 2010, 2013), bem como a descrição de um novo gênero – Circinoconiopsis Hern.-Gut. (Hernández-Gutiérrez, 2013). Os fungos liquenizados constituem um grupo biológico formado pela associação simbiótica entre um fungo e uma alga e/ou uma cianobactéria. Nesta associação, o fungo é denominado micobionte, enquanto a alga e/ou cianobactéria são denominadas fotobiontes (Nash III, 2008). Atualmente, estão descritas mais de 19.000 espécies de fungos liquenizados, sendo a maioria pertencente ao filo Ascomycota, com poucas espécies constituindo o filo Basidiomycota (Lücking et al., 2017). As algas presentes nesta associação geralmente são clorofíceas unicelulares (Chlorophyta) e cianobactérias (Cyanophyta) (Nash III, 2008). Estes fungos são amplamente distribuídos no ambiente, sendo capazes de colonizar diversos tipos de substrato (Nash III, 2008), além de possuírem grande importância ecológica como produtores primários, bioindicadores, com ampla utilização na produção de metabólitos bioativos (van Herk et al., 2002; Oksanen, 2006). Nos últimos anos, houve aumento no número de estudos sobre fungos liquenizados na Amazônia brasileira (Aptroot & Cáceres, 2014, 2016; Cáceres et al., 2014a, 2014b, 2014c), contudo, este grupo de fungos ainda permanece subamostrado neste bioma. Para a FLONA de Caxiuanã, foram feitos importantes levantamentos sobre fungos liquenizados foliícolas (Lücking & Cáceres, 2002) e corticícolas (Cáceres et al., 2013). Cáceres et al. (2012) descreveram duas espécies novas: Graphis brachylirellata M. Cáceres & Lücking e Malmidea leucogranifera M. Cáceres & Lücking. Este trabalho tem por objetivos sumarizar e apresentar os nomes das espécies de fungos conidiais e liquenizados registrados na FLONA de Caxiuanã, de

222

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 221-245, maio-ago. 2018

acordo com as exigências do Código Internacional de Nomenclatura para Algas, Fungos e Plantas, além de informar a distribuição destas espécies no Brasil.

MATERIAL E MÉTODOS A checklist apresentada é baseada em coletas realizadas entre 1995 a 2013 na FLONA de Caxiuanã, localizada no estado do Pará, em áreas dos municípios de Portel e de Melgaço. Esta unidade de conservação possui 324.060 hectares, tendo como referência geográfica as coordenadas 1° 42’ S e 51° 31’ W. Para o estudo de fungos conidiais, foram realizadas três excursões à área, sendo coletadas amostras de partes de palmeiras, como tecidos vivos com sintomas de fungos fitopatógenos, e partes em decomposição, como folíolos, pecíolos e raques, além de cachos, espatas, pedúnculos e ráquilas, quando disponíveis. As amostras foram armazenadas em sacos de papel, sendo secadas em estufa a gás (50-60 °C). Para o estudo de fungos liquenizados foliícolas e corticícolas, foram realizadas duas excursões, sendo coletadas amostras de folhas e de cascas de árvores, as quais foram acondicionadas em sacos de papel, prensadas e secadas em temperatura ambiente. Os espécimes coletados foram identificados seguindo os procedimentos descritos por Monteiro et al. (2010, 2013), para os fungos conidiais, e Lücking & Cáceres (2002) e Cáceres et al. (2013), para os fungos liquenizados. Os espécimes foram depositados no Herbário João Murça Pires (MG), do Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG), no Herbário da Universidade Federal de Sergipe (ASE) e em Field Museum of Natural History (F). A nomenclatura e o nome dos autores seguiram Index Fungorum (2018) e Mycobank (2018). A listagem, apresentada no Apêndice, está organizada alfabeticamente segundo classe, ordem, gênero e espécie, de acordo com Hyde et al. (2013), Lücking et al. (2017) e Maharachchikumbura et al. (2016). Espécies com posição taxonômica ainda não estabelecida estão designadas como ‘Incertae Sedis’. A distribuição das espécies foi citada de acordo com o estado brasileiro onde foi coletado.

Os estados foram representados pelos acrônimos: Acre (AC); Alagoas (AL); Amazonas (AM); Amapá (AP); Bahia (BA); Ceará (CE); Espírito Santo (ES); Goiás (GO); Maranhão (MA); Minas Gerais (MG); Mato Grosso (MT); Mato Grosso do Sul (MS); Pará (PA); Paraíba (PB); Pernambuco (PE); Piauí (PI); Paraná (PR); Rio de Janeio (RJ); Rio Grande do Norte (RN); Rondônia (RO); Rio Grande do Sul (RS); Roraima (RR); Santa Catarina (SC); Sergipe (SE); São Paulo (SP) e Tocantins (TO).

RESULTADOS Neste trabalho, foram apresentadas 56 espécies de fungos conidiais, classificados em 26 gêneros, nove ordens (Chaetosphaeriales, Dothideales, Hypocreales, Magnaporthales, Microascales, Pleosporales, Trichosphaeriales, Tubeufiales e Xylariales) e duas classes (Dothideomycetes e Sordariomycetes), enquanto 19 gêneros e 24 espécies foram designados como ‘Incertae Sedis’, conforme consta no Apêndice. Na Figura 1, estão ilustradas espécies de fungos conidiais coletadas na FLONA de Caxiuanã. A espécie Septomyrothecium uniseptatum Matsush. representa um novo registro para o Brasil, enquanto Acrogenotheca ornata Deighton & Piroz. é uma nova ocorrência para o Pará, assim como Clonostachys compactiuscula (Sacc.) D. Hawksw. & W. Gams e Gyrothrix verticiclada (Goid.) S. Hughes & Piroz. são novas citações para a FLONA de Caxiuanã. Para os fungos liquenizados, foram registradas 177 espécies, incluídas em 65 gêneros, dez ordens (Arthoniales, Chaetothyriales, Lecanorales, Monoblastiales, Ostropales, Peltigerales, Strigulales, Teloschistales, Trypetheliales e Verrucariales) e três classes (Arthoniomycetes, Eurotiomycetes e Lecanoromycetes). A ordem com maior número de espécies foi Ostropales (73), seguida por Lecanorales (49) e por Arthoniales (23). O gênero Porina Ach. destacou-se com o maior número de espécies (17). Na Figura 2, estão ilustradas espécies de fungos liquenizados coletadas na FLONA de Caxiuanã.

223

Checklist dos fungos da Floresta Nacional de Caxiuanã, Pará, Brasil. I. Fungos conidiais e liquenizados

Figura 1. Espécies de fungos conidiais da FLONA de Caxiuanã: A) conidióforo e conídios de Ampullifera hippocrateacearum; B) conídio de Camposporium fusisporum; C) conidióforo de Dictyochaetopsis polysetosa; D) conídios de Nakataea fusispora; E) conidióforos de N. fusispora; F) células conidiogênicas e conídios de Nigrospora sphaerica.

224

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 221-245, maio-ago. 2018

Figura 2. Espécies de fungos liquenizados da FLONA de Caxiuanã: A) Bapalmuia palmularis, talo com apotécios; B) Byssoloma chlorinum, talo com apotécios; C) Coenogonium flavicans, talo com apotécios; D) Mazosia praemorsa, talo com apotécios; E) Phyllophiale alba, talo com isídios em forma de disco; F) Porina limbulata, talo com peritécios; G) Strigula macrocarpa, talo com peritécios; H) Trichothelium ulei, talo com peritécios.

225

Checklist dos fungos da Floresta Nacional de Caxiuanã, Pará, Brasil. I. Fungos conidiais e liquenizados

As espécies Aderkomyces heterellus (Stirt.) Lücking, Sérus. & Vezda, Byssolecania fumosonigricans (Müll. Arg.) R. Sant., Coccocarpia pellita (Ach.) Müll. Arg., Leptogium azureum (Sw. ex Ach.) Mont., Megalospora tuberculosa (Fée) Sipman, Parmotrema cristiferum (Taylor) Hale, Parmotrema ramusculum (Hale) Hale e Sticta weigelii Isert representam novos registros para o Pará, enquanto Cladonia corallifera (Kunze) Nyl., Cladonia peltastica (Nyl.) Müll. Arg., Cladonia signata (Eschw.) Vain. e Herpothallon rubrocinctum (Ehrenb.) Aptroot, Lücking & G. Thor são novas ocorrências para a FLONA de Caxiuanã. O fungo liquenícola Pyrenidium zamiae (Müll. Arg.) Matzer (Pleosporales) é um Ascomycota que se desenvolve sobre líquens e aqui está apresentado como uma nova ocorrência para o Brasil. A FLONA de Caxiunã apresenta grande variedade de ambientes. Apesar do número significativo de fungos conidiais e liquenizados encontrados, a diversidade destes grupos ainda é pouco representada e novas coletas são necessárias para ampliar o conhecimento da micobiota em outras partes pouco exploradas desta unidade de conservação.

AGRADECIMENTOS Os autores agradecem ao Ministério da Ciência, Tecnologia, Inovações e Comunicações/Museu Paraense Emílio Goeldi (MCTIC/MPEG) – Estação Científica Ferreira Penna (ECFPn) e Coordenação de Botânica (COBOT) –, pela infraestrutura oferecida em Caxiuanã e no laboratório de Micologia; ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) e ao Programa de Biodiversidade da Amazônia (PPBio), pelos financiamentos concedidos para execução dos inventários em Caxiuanã; à Universidade Federal de Sergipe (UFSE), à Universidade Federal do Pará (UFPA) e a Field Museum, pelo suporte concedido aos autores. Ao Programa de Capacitação Institucional (PCI/MPEG/MCTIC), pela bolsa concedida à primeira autora.

REFERÊNCIAS APTROOT, A. & M. E. S. CÁCERES, 2014. A key to the corticolous microfoliose, foliose and related crustose lichens from Rondônia, Brazil, with the description of four new species. The Lichenologist 46(6): 783-799. DOI: <https://doi.org/10.1017/ S0024282914000358>. APTROOT, A. & M. E. S. CÁCERES, 2016. New Trypetheliaceae from the Amazon basin in Rondônia (Brazil), the centre of diversity of the genus Astrothelium. The Lichenologist 48(6): 693-712. DOI: <https://doi.org/10.1017/S0024282915000584>. CÁCERES, M. E. S., T. S. VIERA, L. S. JESUS & R. LÜCKING, 2012. New and interesting lichens from the Caxiuanã National Forest in the Brazilian Amazon. The Lichenologist 44(6): 807-812. DOI: <https://doi.org/10.1017/S0024282912000412>. CÁCERES, M. E. S., T. S. VIERA, L. S. JESUS & R. LÜCKING, 2013. Liquens corticícolas crostosos (Ascomycota liquenizados) da Floresta Nacional de Caxiuanã. In: P. L. B. LISBOA (Org.): Caxiuanã: populações tradicionais, meio físico e diversidade biológica: 411-423. Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém. CÁCERES, M. E. S., A. APTROOT & D. ERTZ, 2014a. New species and interesting records of Arthoniales from the Amazon, Rondônia, Brazil. The Lichenologist 46(4): 573-588. DOI: <https://doi. org/10.1017/S0024282914000036>. CÁCERES, M. E. S., A. APTROOT & P. SITTIPORN, 2014b. Remarkable diversity of the lichen family Graphidaceae in the Amazon rain forest of Rondônia, Brazil. Phytotaxa 189(1): 87-136. DOI: <http://dx.doi.org/10.11646/phytotaxa.189.1.8>. CÁCERES, M. E. S., E. L. L. NASCIMENTO, A. APTROOT & R. LÜCKING, 2014c. Liquens brasileiros: novas descobertas evidenciam a riqueza no Norte e Nordeste do país. Boletim do Museu de Biologia Mello Leitão. Nova Série 35: 101-119. CARMO, L. T., J. S. MONTEIRO, L. F. P. GUSMÃO, H. M. P. SOTÃO, A. HERNÁNDEZ-GUTIÉRREZ & R. F. CASTAÑEDA-RUIZ, 2014. Anabahusakala, a new genus from the Brazilian Amazon rainforest. Mycotaxon 127: 11-15. DOI: <https://doi.org/10.5248/127.11>. CASTRO, C. C., A. HERNÁNDEZ-GUTIÉRREZ & H. M. P. SOTÃO, 2011. Novos registros de fungos anamorfos (hifomicetos) para o Neotrópico e América do Sul. Revista Brasileira de Botânica 34(4): 515-521. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S010084042011000400005>. CASTRO, C. C., A. HERNÁNDEZ-GUTIÉRREZ & H. M. P. SOTÃO, 2012. Fungos conidiais em Euterpe oleracea Mart. (açaizeiro) na ilha do Combu, Pará-Brasil. Acta Botanica Brasilica 26(4): 761-771. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S0102-33062012000400005>. CENTRO DE REFERÊNCIA E INFORMAÇÃO AMBIENTAL (CRIA), 2017. Specieslink. Disponível em: <http://www.splink.org.br/ index>. Acesso em: 25 junho 2017.

226

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 221-245, maio-ago. 2018

CRUZ, A. C. R., A. HERNÁNDEZ-GUTIÉRREZ & L. F. P. GUSMÃO, 2008. O gênero Exserticlava (fungo anamorfo – Hyphomycetes) no Brasil. Revista Brasileira de Botânica 31(2): 357-361. DOI: <http:// dx.doi.org/10.1590/S0100-84042008000200018>. FIUZA, P. O., B. M. P. OTTONI-BOLDRINI, J. S. MONTEIRO, N. R. CATENA, N. HAMADA & L. F. P. GUSMÃO, 2015. First records of Ingoldian fungi from the Brazilian Amazon. Brazilian Journal of Botany 38(3): 615-621. DOI: <https://doi.org/10.1007/s40415015-0157-7>. GEISER, D. M., C. GUEIDAN, J. MIADLIKOWSKA, F. LUTZONI, F. KAUFF, V. HOFSTETTER, E. FRAKER, C. L. SCHOCH, L. TIBELL, W. A. UNTEREINER & A. APTROOT, 2006. Eurotiomycetes: Eurotiomycetidae and Chaetothyriomycetidae. Mycologia 98(6): 1053-1064. GRANDI, R. A. P., 1999. Hifomicetos decompositores do folhedo de Euterpe edulis Mart. Hoehnea 26(1): 87-101. GRANDI, R. A. P. & L. F. P. GUSMÃO, 2001. Range extension of the mitosporic fungus Virgatospora echinofibrosa (Hyphomycetes) to Brasil. Revista de Biologia Tropical 49(3-4): 1269. HERNÁNDEZ-GUTIÉRREZ, A., 2013. New or rare fungi from Eastern Amazonia. 1. Circinoconiopsis amazonica gen. and sp. nov. Mycotaxon 123: 107-111. DOI: <https://doi.org/10.5248/123.107>. HERNÁNDEZ-GUTIÉRREZ, A., J. S. MONTEIRO & H. M. P. SOTÃO, 2009. Hifomicetos (fungos anamorfos) associados a palmeiras na Floresta Nacional de Caxiuanã, PA, Brasil. In: P. L. B. LISBOA (Org.): Caxiuanã: desafios para a conservação de uma Floresta Nacional na Amazônia: 397-405. Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém. HYDE, K. D., E. H. C. MCKENZIE & T. W. KOKO, 2011. Towards incorporating anamorphic fungi in a natural classification – checklist and notes for 2010. Mycosphere 2(1): 1-88. HYDE, K. D., E. B. GARETH-JONES, J.-K. LIU, H. ARIYAWANSA, E. BOEHM, S. BOONMEE, U. BRAUN, P. CHOMNUNTI, P. W. CROUS, D.-Q. DAI, P. DIEDERICH, A. DISSANAYAKE, M. DOILOM, F. DOVERI, S. HONGSANAN, R. JAYAWARDENA, J. D. LAWREY, Y.-M. LI, Y.-X. LIU, R. LÜCKING, J. MONKAI, L. MUGGIA, M. P. NELSEN, K.-L. PANG, R. PHOOKAMSAK, I. C. SENANAYAKE, C. A. SHEARER, S. SUETRONG, K. TANAKA, K. M. THAMBUGALA, N. N. WIJAYAWARDENE, S. WIKEE, H.-X. WU, Y. ZHANG, B. AGUIRRE-HUDSON, S. A. ALIAS, A. APTROOT, A. H. BAHKALI, J. L. BEZERRA, D. J. BHAT, E. CAMPORESI, E. CHUKEATIROTE, C. GUEIDAN, D. L. HAWKSWORTH, K. HIRAYAMA, S. DE HOOG, J.-C. KANG, K. KNUDSEN, W.-J. LI, X.-H. LI, Z.-Y. LIU, A. MAPOOK, E. H. C. MCKENZIE, A. N. MILLER, P. E. MORTIMER, A. J. L. PHILLIPS, H. A. RAJA, C. SCHEUER, F. SCHUMM, J. E. TAYLOR, Q. TIAN, S. TIBPROMMA, D. N. WANASINGHE, Y. WANG, J.-C. XU, S. YACHAROEN, J.-Y. YAN & M. ZHANG, 2013. Families of Dothideomycetes. Fungal Diversity 63(1): 1-313. DOI: <https:// doi.org/10.1007/s13225-013-0263-4>.

INDEX FUNGORUM, 2018. Disponível em: <http://www. indexfungorum.org/>. Acesso em: 19 junho 2018. JARDIM BOTÂNICO DO RIO DE JANEIRO (JBRJ), 2017. Flora do Brasil 2020 [em construção]. Disponível em: <http://www.floradobrasil.jbrj.gov.br/ r eflor a/flor ad obr as i l / >. A ces s o em : 26 junh o 2 0 17 . KIRK, P. M., P. F. CANNON, J. C. DAVID & J. A. STALPERS, 2008. Dictionary of the Fungi: 1-784. CABI Publishing, Wallingford. LÜCKING, R. & M. E. S. CÁCERES, 2002. Liquens folícolas: diversidade, taxonomia e biogeografia. In: P. L. B. LISBOA (Org.): Caxiuanã: populações tradicionais, meio físico e diversidade biológica: 445-471. Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém. LÜCKING, R., B. P. HODKINSON & S. D. LEAVITT, 2017. The 2016 classification of lichenized fungi in the Ascomycota and Basidiomycota - approaching one thousand genera. The Bryologist 119(4): 361-416. DOI: <https://doi.org/10.1639/0007-2745119.4.361>. MAHARACHCHIKUMBURA, S. S. N., K. D. HYDE, E. B. GARETH-JONES, E. H. C. MCKENZIE, J. D. BHAT, M. C. DAYARATHNE, S.-K. HUANG, C. NORPHANPHOUN, I. C. SENANAYAKE, R. H. PERERA, Q.-J. SHANG, Y. XIAO, M. J. D’SOUZA, S. HONGSANAN, R. S. JAYAWARDENA, D. A. DARANAGAMA, S. KONTA, I. D. GOONASEKARA, W.-Y. ZHUANG, R. JEEWON, A. J. L. PHILLIPS, M. A. ABDEL-WAHAB, A. M. AL-SADI, A. H. BAHKALI, S. BOONMEE, N. BOONYUEN, R. CHEEWANGKOON, A. J. DISSANAYAKE, J. KANG, Q.-R. LI, J. KUI LIU, X. Z. LIU, Z.-Y. LIU, J. J. LUANGSA-ARD, K.-L. PANG, R. PHOOKAMSAK, I. PROMPUTTHA, S. SUETRONG, M. STADLER, T. WEN & N. N. WIJAYAWARDENE, 2016. Families of Sordariomycetes. Fungal Diversity 79(1): 1-317. DOI: <https:// doi.org/10.1007/s13225-016-0369-6>. MONTEIRO, J. S., A. HERNÁNDEZ-GUTIÉRREZ & H. M. P. SOTÃO, 2010. Fungos anamorfos (hyphomycetes) da Floresta Nacional de Caxiuanã, Pará, Brasil. Novos registros para o Neotrópico. Acta Botanica Brasilica 24(3): 868-870. DOI: <http:// dx.doi.org/10.1590/S0102-33062010000300029>. MONTEIRO, J. S. & L. F. P. GUSMÃO, 2013. An emendation of Fusticeps and two new species from the Brazilian Amazon Forest. Mycotaxon 123: 431-437. DOI: <https://doi. org/10.5248/123.431>. MONTEIRO, J. S., A. HERNÁNDEZ-GUTIÉRREZ, H. M. P. SOTÃO & R. A. P. GRANDI, 2013. Fungos conidiais decompositores ocorrentes em palmeiras e liquens associados na Floresta Nacional de Caxiuanã. In: P. L. B. LISBOA (Org.): Caxiuanã: paraíso ainda preservado: 341-366. Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém. MONTEIRO, J. S., L. T. CARMO, P. O. FIÚZA, B. M. P. OTTONI, L. F. P. GUSMÃO & R. F. CASTAÑEDA-RUIZ, 2014. New species of microfungi from Brazilian Amazon rainforests. Mycotaxon 127: 81-87. DOI: <https://doi.org/10.5248/127.81>.

227

Checklist dos fungos da Floresta Nacional de Caxiuanã, Pará, Brasil. I. Fungos conidiais e liquenizados

MONTEIRO, J. S., L. F. P. GUSMÃO & R. F. CASTAÑEDA-RUIZ, 2016. Pleurothecium bicoloratum & Sporidesmiopsis pluriseptata spp. nov. from Brazil. Mycotaxon 131(1): 145-152. DOI: <https://doi. org/10.5248/131.145>. MYCOBANK, 2018. Disponível em: <http://www.mycobank.org>. Acesso em: 19 junho 2018. NASH III, T. H., 2008. Lichen biology: 1-486. Cambridge University, New York. OKSANEN, I., 2006. Ecological and biotechnological aspects of lichens. Applied Microbiology and Biotechnology 73(4): 723-734. DOI: <https://doi.org/10.1007/s00253-006-0611-3>. RODRIGUES, K., 1994. The foliar fungal endophytes of the Amazonian palm Euterpe oleracea. Mycologia 86(3): 376-385. DOI: <https://doi.org/10.2307/3760568>.

SILVA, M. & D. W. MINTER, 1995. Fungi from Brasil. Recorded by Batista and co-workers. Mycological Papers 169: 1-585. VAN HERK, C. M., A. APTROOT & H. F. VAN DOBBEN, 2002. Long-term monitoring in the Netherlands suggests that lichens respond to global warming. The Lichenologist 34(2): 141-154. DOI: <https://doi.org/10.1006/lich.2002.0378>. VOŘÍŠKOVÁ, J. & P. BALDRIAN, 2013. Fungal community on decomposing leaf litter undergoes rapid successional changes. The ISME Journal 7(3): 477-486. DOI: <http://dx.doi.org/ 10.1038/ ismej.2012.116>. WEBSTER, J. & R. W. S. WEBER, 2007. Introduction to Fungi: 1-841. Cambridge University Press, Cambridge.

SEIFERT, K., G. MORGAN-JONES, W. GAMS & B. KENDRICK, 2011. The genera of Hyphomycetes: 1-997. CBS-KNAW Fungal Biodiversity Centre, Utrecht.

228

Filo

Ascomycota Caval.-Sm.

229

Sordariomycetes O. E. Erikss. & Winka

Dothideomycetes O. E. Erikss. & Winka

Classe

Chaetosphaeriales Huhndorf, A. N. Mill. & F. A. Fernández

Tubeufiales Boonmee & K. D. Hyde

Pleosporales Luttr.

Dothideales Lindau

Ordem

AM, MA, PE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (10)

Proceedings of the Linnean Society of New South Wales 81(1): 33 (1956) Bulletin du Jardin Botanique de Buitenzorg 13(1): 127 (1933)

Brooksia tropicalis Hansf. Curvularia lunata (Wakker) Boedijn

BA, PA, PE, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (10) BA, PA, RN (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13) PA, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13) BA, PA, RJ (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13) BA, CE, PA, PB, PE, PI, RN, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (10)

Cabello & Mengasc., Darwiniana 28: 297 (1988) Mycological Research 100: 687 (1996) Mycotaxon 103: 2 (2008) Proceedings of the Indian Academy of Sciences (Plant Sciences) 58(4): 183 (1992)

Dictyochaeta assamica (Agnihothr.) Aramb. Dictyochaeta minutissima A. Hern. & J. Mena Dictyochaetopsis polysetosa R.F. Castañeda, Gusmão, Guarro & Saikawa Ellisembia adscendens (Berk.) Subram.

BA, PA, PE, RN, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (10)

Annals and Magazine of Natural History 5: 459 (1850)

Tetraploa aristata Berk. & Broome

Grevillea 3(26): 51 (1874)

AM, BA, CE, PB, PI (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (12)

Mycological Research 97: 1305 (1993)

Sporidesmiella aspera Kuthub. & Nawawi

Helicosporium griseum Berk. & M. A. Curtis

PA (FLONA de Caxiuanã) (10)

Lloydia 15: 118 (1952)

Dictyosporium heptasporum (Garov.) Damon

BA, CE, ES, PA, PE, RN, SP, TO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

AM (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (NR)

Distribuição no Brasil

Mycological Papers 105: 20 (1966)

Fungos conidiais

Referência bibliográfica da descrição válida

Acrogenotheca ornata Deighton & Piroz.

Espécie

Apêndice. Checklist de Ascomycota da FLONA de Caxiuanã. Para cada espécie, estão referidos os autores, a referência bibliográfica da descrição válida, a distribuição no Brasil, com notações indicando novas espécies que foram descritas e novos registros para a FLONA de Caxiuanã. Legendas: ♦ = espécie com tipos encontrados em Caxiuanã; * = primeiro registro para o Brasil; NR= novo registro para Caxiuanã; 1 = Cáceres et al. (2012); 2 = Cáceres et al. (2013); 3 = Castro et al. (2012); 4 = CRIA (2017); 5 = Cruz et al. (2008); 6 = JBRJ (2017); 7 = Grandi (1999); 8 = Grandi & Gusmão (2001); 9 = Hernández-Gutiérrez (2013); 10 = Hernández-Gutiérrez et al. (2009); 11 = Lücking & Cáceres (2002); 12 = Monteiro et al. (2010); 13 = Monteiro et al. (2013). (Continua)

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 221-245, maio-ago. 2018

Classe

Sordariomycetes O. E. Erikss. & Winka

Filo

Ascomycota Caval.-Sm.

Apêndice.

230

Mycological Papers 48: 59 (1952) Transactions of the British Mycological Society 64 (1): 90 (1975) Encyclop. Mycol. 11: 178 (1939) Hedwigia 41: 148 (1902) Mycological Progress: 7 (2017)

Menisporopsis theobromae S. Hughes Clonostachys compactiuscula (Sacc.) D. Hawksw. & W. Gams Cylindrocarpon curtum Bugnic. Didymostilbe coffeae Henning Digitiseta setiramosa (R.F. Castañeda) Gordillo & Decock

Vermiculariopsiella immersa (Desm.) Bender

Fragm. Mykol.: 1543 [83 repr.] (1909)

Volutella minima Höhn.

Microascales Luttr. ex Benny & Kimbr.

Mycologia 59: 538 (1967)

Virgatospora echinofibrosa Finley

Mycologia 24 (4): 412 (1932)

Icones Microfungorum a Matsushima lectorum: 100 (1975)

Proceedings of the Linnean Society London 155: 45 (1943)

Stachybotrys theobromae Hansf.

Nakataea fusispora (Matsush.) Matsush.

BA (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (12)

Mycological Papers 48: 74 (1952)

Stachybotrys parvispora S. Hughes

BA, CE, PA, PI, RN, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

BA, PE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (10)

BA, CE, PE, PI, RN, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

BA, SP (4, 8); PA (FLONA de Caxiuanã) (10)

BA, CE, RN (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

Compendium of Soil Fungi 1: 747 (1980)

BA (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

PA (FLONA de Caxiuanã) (NR)

BA (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

CE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (12)

BA, RN (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (NR)

AP, BA, CE, PA, PB, PE, PI, RN, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

AP, BA, PA, RN, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

Distribuição no Brasil

Stachybotrys elegans (Pidopl.) W. Gams

Bulletin of the National Science Museum Tokyo 14: 470 (1971)

Botaniska Notiser 131: 215 (1978)

Menisporopsis pirozynskii Varghese & V.G. Rao

*Septomyrothecium uniseptatum Matsush.

Referência bibliográfica da descrição válida

Espécie

Magnaporthales Thongk., Vijaykr. & K. D. Hyde

Hypocreales Lindau

Chaetosphaeriales Huhndorf, A. N. Mill. & F. A. Fernández

Ordem

(Continua)

Checklist dos fungos da Floresta Nacional de Caxiuanã, Pará, Brasil. I. Fungos conidiais e liquenizados

231

Incertae sedis para A scomycota Caval.-Sm.

Ascomycota Caval.-Sm.

Filo

Classe

Incertae sedis

Incertae sedis para Sordariomycetes

Sordariomycetes O. E. Erikss. & Winka

Apêndice.

AM, BA, CE, PA, PB, PE, PI, PR, RN, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

Michelia 2 (8): 474 (1882) Canadian Journal of Botany 48 (3): 575 (1970)

Beltrania rhombica Penz. Beltraniella portoricensis (F. Stevens) Piroz. & S.D. Patil

Incertae sedis

Xylariales Nannf.

AM, BA, CE, PA, PB, PE, PI, PR, RN, SP, TO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

Transactions of the British Mycological Society 12(2-3): 158 (1927)

Nigrospora sphaerica (Sacc.) E.W. Mason

AM, BA, CE, PA, PE, PI, RN (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13) BA, CE, PA, PE, PI, RN (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13) PA (FLONA de Caxiuanã) (10) BA, PA, SP (4, 7); PA (FLONA de Caxiuanã) (13) AM, MA (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13) PA (FLONA de Caxiuanã) (12) PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

Annals of Botany 22 (3): 390 (1908) Mycological Papers 5: 135 (1941) Canadian Journal of Botany 36(6): 825 (1958) Annales des Sciences Naturelles Botanique 17: 121 (1842) Proceedings of the Indian Academy of Sciences (Plant Sciences) 58(4): 183 (1992) Mycotaxon 56: 13 (1995) Bulletin of the British Museum for Natural History 6(3): 201 (1979) Fungal Diversity 11: 180 (2002) Matsushima Mycological Memoirs 7: 45 (1993)

Endocalyx melanoxanthus (Berk. & Broome) Petch Zygosporium echinosporum Bunting & E. W. Mason Zygosporium gibbum (Sacc., M. Rousseau & E. Bommer) Hughes Zygosporium oscheoides Mont. Ellisembia crassispora (M.B. Ellis) Subram. Ellisembia leonensis (M. B. Ellis) McKenzie Ampullifera hippocrateacearum (Bat. & Cavalc.) D. Hawksw. Camposporium fusisporum Whitton, McKenzie & K.D. Hyde Ceratosporella basibicellularia Matsush.

AP, BA, PA, PE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

BA, PA, PE (3, 4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

Mycological Papers 84: 6 (1962)

Circinotrichum olivaceum (Speg.) Piroz.

BA, CE, PA, PB, RN, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

AM, AL, PA, PE, RJ, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (10)

BA, PA, PB, RN, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (10)

Trichosphaeriales M. E. Barr

Mycotaxon 82: 99 (2002)

Rhexoacrodictys erecta (Ellis & Everh.) W.A. Baker & Morgan-Jones

Distribuição no Brasil

Savoryellales Boonyuen, Suetrong, Sivichai, K. L. Pang & E. B. G. Jones

Referência bibliográfica da descrição válida

Espécie

Ordem

(Continua)

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 221-245, maio-ago. 2018

Classe

Incertae sedis

Filo

Incertae sedis para Ascomycota Caval.-Sm.

Apêndice.

Incertae sedis

Ordem

232

PA (FLONA de Caxiuanã) (10) AM (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (10)

Mycotaxon 85: 374 (2003) Mycopathologia et Mycologia Applicata 33(2): 181 (1967)

Pseudoacrodictys appendiculata (M. B. Ellis) W. A. Baker & Morgan-Jones Solheimia costispora E. F. Morris

PA (FLONA de Caxiuanã) (10)

Mycological Research 95: 627 (1991)

Polytretophora dendroidea Kuthub. & Nawawi

PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

Matsushima Mycological Memoirs 9: 16 (1996)

AM, BA, CE, PA, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

BA, PR, RN, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (NR)

AM, BA, PE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (10)

Minimidochium microsporum Matsush.

Kionochaeta ramifera (Matsush.) Transactions of the British Mycological P. M. Kirk & B. Sutton Society 85(4): 712 (1985)

New Zealand Journal of Botany 9: 42 (1971)

Gyrothrix verticiclada (Goid.) S. Hughes

New Zealand Journal of Botany 16: 333 (1978)

Exserticlava triseptata (Matsush.) S. Hughes

Botanical Gazette Crawfordsville 65(3): 245 (1918)

AM, BA, PA, PB (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (5)

Portugaliae Acta Biologica 7(4): 356 (1964)

Dictyophrynella bignoniacearum Bat. & Cavalc.

Grallomyces portoricensis F. Stevens

AM, MA, RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

Mycological Research 98: 686 (1994)

Cryptophialoidea fasciculata Kuthub. & Nawawi

BA, PA (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (5)

BA, CE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

Canadian Journal of Botany 46 (9): 1124 (1968)

Cryptophiale kakombensis Piroz.

New Zealand Journal of Botany 16: 332 (1978)

AM, BA, CE, PA, PE, PI, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

Mycotaxon 123: 108 (2013)

♦Circinoconiopsis amazonica A. Hern.-Gut.

Exserticlava vasiformis (Matsush.) S. Hughes

PA (FLONA de Caxiuanã) (9) Voucher selecionado: PA, Melgaço, Caxiuanã, Estação Científica Ferreira Penna, em folhas em decomposição de Oenocarpus sp. (Arecaceae), 2.10. 2003, A. Hernández. (Holótipo MG 203121)

Distribuição no Brasil

Espécie

(Continua) Referência bibliográfica da descrição válida

Checklist dos fungos da Floresta Nacional de Caxiuanã, Pará, Brasil. I. Fungos conidiais e liquenizados

Incertae sedis

Arthoniomycetes O. E. Erikss. & Winka

Classe

Filo

Ascomycota Caval.-Sm.

Incertae sedis para Ascomycota Caval.-Sm.

Apêndice.

Arthoniales Henssen ex D. Hawksw. & O. E. Erikss.

Incertae sedis

Ordem

233

The Lichenologist 30(2): 135 (1998) Symbolae Botanicae Upsalienses 12(1): 79 (1952) Symbolae Botanicae Upsalienses 12(1): 87 (1952) Flora (Regensburg) 64(15): 233 (1881) Symbolae Botanicae Upsalienses 12(1): 65 (1952)

Arthonia lecythidicola (Bat. & H. Maia) Lücking & Sérus. Arthonia leptosperma (Müll. Arg.) R. Sant. Arthonia palmulacea (Müll. Arg.) R. Sant. Arthonia trilocularis Müll. Arg. Cryptothecia candida (Kremp.) R. Sant.

Flora (Regensburg) 64(15): 233 (1881)

AM, MA (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM, AP, BA, MA, PE, RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM, AP, MA, PE, RO, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

BA, PE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM, BA, MA, PE, RO, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM, AP, MA, PE, RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Proceedings of the Philosophical Society of Glasgow 11: 105 (1879)

Arthonia aciniformis Stirt. Arthonia cyanea Müll. Arg.

AP, MA, PE, RO, RR, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Proceedings of the Philosophical Society of Glasgow 11: 105 (1879)

The Lichenologist 30(2): 134 (1998)

Arthonia accolens Stirt.

Amazonomyces sprucei (R. Sant.) Lücking, Sérus & G. Thor

Fungos liquenizados

AM, BA (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

Magazin der Gesellschaft Naturforschenden Freunde Berlin 3(1): 15 (1809)

PA (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (13)

Stachylidium bicolor Link

Sporidesmium macrurum (Sacc.) M. B. Ellis

PA (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (12)

BA, CE, PA, PB (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (10)

Mycological Papers 70: 53 (1958)

Sporidesmium ghanaense M. B. Ellis

Distribuição no Brasil

Dematiaceous Hyphomycetes: 120 (1971)

Mycological Papers 70: 50 (1958)

Espécie

(Continua)

Sporidesmium tropicale M.B. Ellis

Referência bibliográfica da descrição válida

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 221-245, maio-ago. 2018

Classe

Arthoniomycetes O. E. Erikss. & Winka

Filo

Ascomycota Caval.-Sm.

Apêndice.

Arthoniales Henssen ex D. Hawksw. & O. E. Erikss.

Ordem

AC, BA, MG, MT, PA, PR, RJ, RS, SC, SE, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (NR) AC, AM, AP, PB, PE, RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) PA (FLONA de Caxiuanã) (11) AC, AM, AP, BA, MA, MG, PA, PB, PE, RO, RJ, RR, SP, TO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Biblioth. Lichenol. 99: 61 (2009) Symbolae Botanicae Upsalienses 12(1): 120 (1952) Nova Hedwigia 63: 119 (1996) Symbolae Botanicae Upsalienses 12(1): 117 (1952)

Herpothallon rubrocinctum (Ehrenb.) Aptroot, Lücking & G. Thor Mazosia dispersa (Hedr.) R. Sant. Mazosia longispora Lücking & Matzer Mazosia melanophthalma (Müll. Arg.) R. Sant.

234

AM, PE, RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM, AP, BA, MA, MG, PA, PE, RO, RR (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) AM, MA, PE, RO, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Folia Geobotanica et Phytotaxonomica 23(2): 203 (1988) Symbolae Botanicae Upsalienses 12(1): 116 (1952) Folia Geobotanica et Phytotaxonomica 23(2): 207 (1988) Neagenea Lichenum: 9 (1854) Symbolae Botanicae Upsalienses 12(1): 122 (1952) Catalogus Lichenum Universalis 2: 504 (1923) Lejeunia 90: 2 (1978) Bibliotheca Lichenologica 89: 77 (2004)

Mazosia pilosa Kalb & Vezda Mazosia praemorsa (Stirt.) R. Sant. Mazosia pseudobambusae Kalb & Vezda Mazosia rotula (Mont.) Massal. Mazosia rubropunctata R. Sant. Mazosia tumidula (Stirt.) Müll. Arg. Opegrapha lambinonii Sérus. Sclerophyton seriale (Ach.) Sparrius

SE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (2)

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM, AP, MA, PA, PE, RO, RR (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

RO, PE, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM, AP, PE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM, AP, BA, MA, PA, PE, RO, RJ, RR, RS, SE, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Mazosia phyllosema (Nyl.) Zahlbr.

Catalogus Lichenum Universalis 2: 503 (1923)

MA, PE, RO, RR (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Annales Mycologici 15(3-4): 236 (1917)

Eremothecella calamicola Syd. & P. Syd.

Distribuição no Brasil

Referência bibliográfica da descrição válida

Espécie

(Continua)

Checklist dos fungos da Floresta Nacional de Caxiuanã, Pará, Brasil. I. Fungos conidiais e liquenizados

Classe

Dothideomycetes O. E. Erikss. & Winka

Filo

Ascomycota Caval.-Sm.

Apêndice.

Strigulales Lücking, M.P. Nelsen & K.D. Hyde

Monoblastiales Lücking, M.P. Nelsen & K.D. Hyde

Ordem

AM (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) AC, AM, AP, MA, PB, PE, RJ, RO, TO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM, AP, MA, PA, PE, RO, RR (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) PA (FLONA de Caxiuanã) (11) AC, AM, AP, BA, MA, MT, PA, PB, PE, RO, RR, SP, TO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) AM, MA, MT, PA, PE, RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) PE, RJ (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) MG, PE, RO, SP, (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) RJ, RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Atas do Instituto de Micologia da Universidade do Recife 2: 378 (1965) The Lichenologist 29 (3): 221 (1997) Catalogus Lichenum Universalis 8: 142 (1931) Symbolae Botanicae Upsalienses 12(1): 177 (1952) Tropical Bryology 15: 65 (1998) Symbolae Botanicae Upsalienses 12(1): 188 (1952) More Florida Lichens, including the 10 cent tour of the pyrenolichens: 158 (1995) Histoire Physique, Politique et Naturelle de l’Isle de Cuba. Botanique, Plantes Cellulaires: 143 (1842) Histoire Physique, Politique et Naturelle de l’Isle de Cuba. Botanique, Plantes Cellulaires: 139 (1842) More Florida Lichens, including the 10 cent tour of the pyrenolichens: 158 (1995) More Florida Lichens, including the 10 cent tour of the pyrenolichens: 159 (1995) More Florida Lichens, including the 10 cent tour of the pyrenolichens: 159 (1995)

Caprettia amazonensis Bat. & H. Maia Flavobathelium epiphyllum Lücking, Aptroot & Thor Phyllobathelium thaxteri (Vain.) Zahlbr. Strigula concreta (Fée) R. Sant. Strigula janeirensis (Müll. Arg.) Lücking Strigula melanobapha (Kremp.) R. Sant. Strigula multipunctata (G. Merr. ex R. Sant.) R. C. Harris Strigula nemathora Mont.

Strigula nitidula Mont.

Strigula obducta (Müll. Arg.) R. C. Harris Strigula phyllogena (Müll. Arg.) R. C. Harris Strigula platypoda (Müll. Arg.) R. C. Harris

MA, PE, RJ, RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM, PE, RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM, PE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Austrobaileya 2(5): 531 (1988)

Anisomeridium foliicola R. Sant. & Tibell

Distribuição no Brasil

Referência bibliográfica da descrição válida

Espécie

(Continua)

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 221-245, maio-ago. 2018

235

Ascomycota Caval.-Sm.

Filo

Classe

236

Lecanoromycetes O. E. Erikss. & Winka

Eurotiomycetes O. E. Erikss. & Winka

Dothideomycetes O. E. Erikss. & Winka

Apêndice.

Flora (Regensburg) 66(22): 346 (1883) The Lichenologist 48(6): 821 (2016)

Strigula subtilissima (Fée) Müll. Arg. Astrothelium aeneum (Eschw.) Aptroot & Lücking

Lecanorales Nannf.

PB, PE, RO, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Folia Geobotanica et Phytotaxonomica 25(4): 432 (1991) Botanische Jahrbücher für Systematik Pflanzengeschichte und Pflanzengeographie 122: 17 (2000) Folia Geobotanica et Phytotaxonomica 25(4): 432 (1991) Folia Geobotanica et Phytotaxonomica 21(2): 215 (1986) Folia Geobotanica et Phytotaxonomica 21(2): 215 (1986). Folia Geobotanica et Phytotaxonomica 21(2): 215 (1986)

Bacidina apiahica (Müll. Arg.) Vezda Bacidina hypophylla Lücking & Kalb Bacidina mirabilis (Vezda) Vezda Badimia dimidiata (Babingt. ex Leight.) Vezda Badimia galbinea (Kremp.) Vezda Badimia pallidula (Kremp.) Vezda

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

RJ (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

MG, PE, RJ (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Catalogus Lichenum Universalis 4: 183 (1926)

Bacidia brasiliensis (Müll. Arg.) Zahlbr.

AM, MA, RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Nova Hedwigia 55: 203 (1992)

Phylloblastia amazonica Kalb & Vezda

Verrucariales Mattick ex D. Hawksw. & O. E. Erikss.

AM, CE, MG, PE, RS, SC, SE, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (2)

Astrothelium nitidiusculum (Nyl.) The Lichenologist 48(6): 873 (2016) Aptroot & Lücking

AM, MG, PA, PE, RJ, RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM, RO, RS, SE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (2)

CE, GO, MG, MS, MT, PA, PE, PR, SE, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (2)

AM, AP, GO, MA, MG, MT, PA, PE, RO, RR, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM, PE, RJ, RO, SC, SE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Nuovo Giornale Botanico Italiano 7(1): 58 (1875)

Astrothelium galbineum Kremp.

Linnaea 5: 550 (1830)

AC, AM, AP, GO, MA, PA, PE, RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Symbolae Botanicae Upsalienses 12(1): 175 (1952)

Strigula schizospora R. Sant. Strigula smaragdula Fr.

Distribuição no Brasil

Referência bibliográfica da descrição válida

Espécie

Chaetothyriales M. E. Microtheliopsis uleana Müll. Arg. Flora (Regensburg) 73(2): 195 (1890) Barr

Trypetheliales Lücking, Aptroot & Sipman

Strigulales Lücking, M.P. Nelsen & K.D. Hyde

Ordem

(Continua)

Checklist dos fungos da Floresta Nacional de Caxiuanã, Pará, Brasil. I. Fungos conidiais e liquenizados

Classe

Lecanoromycetes O. E. Erikss. & Winka

Filo

Ascomycota Caval.-Sm.

Apêndice.

Lecanorales Nannf.

Ordem

RJ, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) RJ, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) PA (FLONA de Caxiuanã) (11) RJ (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) RO, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (NR)

Mycotaxon 75: 296 (2000) Nova Hedwigia 70: 218 (2000) Nordic Journal of Botany 13(4): 451 (1993) The Lichenologist 30(2): 177 (1998) Symbolae Botanicae Upsalienses 12(1): 555 (1952) Symbolae Botanicae Upsalienses 12(1): 553 (1952)

Bapalmuia lineata Lücking & Kalb Bapalmuia nigrescens (Müll. Arg.) Cáceres & Lücking Bapalmuia palmularis (Müll. Arg.) Sérus. Bapalmuia verrucosa Sérus. & Lücking Byssolecania deplanata (Müll. Arg.) R. Sant. Byssolecania fumosonigricans (Müll. Arg.) R. Sant.

237

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Botanische Jahrbücher für Systematik Pflanzengeschichte und Pflanzengeographie 122: 21 (2000) Folia Geobotanica et Phytotaxonomica 28(3): 323 (1993) Nova Hedwigia 51(3-4): 441 (1990) Catalogus Lichenum Universalis 8: 233 (1932) The Lichenologist 30(2): 138 (1998) Botanische Jahrbücher für Systematik Pflanzengeschichte und Pflanzengeographie 122: 25 (2000)

Byssolecania variabilis Vezda, Kalb & Lücking Byssoloma absconditum Farkas & Vezda Byssoloma aurantiacum Kalb & Vezda Byssoloma chlorinum (Vain.) Zahlbr. Byssoloma guttiferae (Bat. & Peres) Lücking & Sérus. Byssoloma humboldtianum Lücking & Kalb

AC, AM, AP, CE, MA, PA, PE, RO, RS, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

PE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

PE, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Botanische Jahrbücher für Systematik Pflanzengeschichte und Pflanzengeographie 122: 21 (2000)

Byssolecania hymenocarpa (Vain.) Kalb et al.

RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Botanica Acta 107: 400 (1994)

Badimia tuckermanii (R. Sant.) Lücking et al., Lumbsch & Elix

Distribuição no Brasil

Referência bibliográfica da descrição válida

Espécie

(Continua)

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 221-245, maio-ago. 2018

Classe

Lecanoromycetes O. E. Erikss. & Winka

Filo

Ascomycota Caval.-Sm.

Apêndice.

Lecanorales Nannf.

Ordem

Nova Hedwigia 51(3-4): 445 (1990) The Lichenologist 5(1-2): 126 (1971) Catalogus Lichenum Universalis 2: 569 (1923) Catalogus Lichenum Universalis 2: 571 (1923)

Byssoloma minutissimum Kalb & Vezda Byssoloma subdiscordans (Nyl.) P. James Byssoloma tricholomum (Mont.) Zahlbr. Byssoloma wettsteinii (Zahlbr.) Zahlbr.

238

AM, AP, PA, PR, RO, RR (4, 6); PA (FLONA de Caxiuanã) (NR) AM, BA, ES, MG, MT, PA, PR, RJ, SC, SP (4, 6); PA (FLONA de Caxiuanã) (NR)

Flora (Regensburg) 57: 70 (1874) Flora (Regensburg) 63 (17): 260 (1880) Acta Soc. Fauna Flora fenn. 4(1): 289 (1887) Flora Neotropica 103: 714 Cryptogamie Bryologie Lichénologie 13: 311 (1992) Botanica Acta 107: 400 (1994) Tropical Bryology 13: 162 (1997)

Cladonia corallifera (Kunze) Nyl. Cladonia peltastica (Nyl.) Müll. Arg. Cladonia signata (Eschw.) Vain. Eugeniella psychotriae (Müll. Arg.) Lücking, Sérus. & Kalb Fellhanera santessonii Barillas & Lücking Fellhanera stanhopiae (Müll. Arg.) Lücking et al. Fellhanera subfuscatula Lücking

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

PE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM, RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM, MG, MS, PA, RO, RR (6); PA (FLONA de Caxiuanã) (NR)

Folia Geobotanica et Phytotaxonomica 21(2): 215 (1986)

PE, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

BA, MT, PE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM, AP, MA, MT, PA, PB, PE, PR, RO, RR, SE, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

MG, PE, PR, SE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

PE, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Calopadia puiggarii (Müll. Arg.) Vezda

Folia Geobotanica et Phytotaxonomica 21(2): 215 (1986)

Dansk Botanisk Arkiv 4(11): 23 (1926)

Byssoloma leucoblepharum (Nyl.) Vain.

Calopadia foliicola (Fée) Vezda

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Botanische Jahrbücher für Systematik Pflanzengeschichte und Pflanzengeographie 122: 25 (2000)

Byssoloma hypophyllum Lücking & Kalb

MG, MT, PE, PR, RJ, RO, RS, SE, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Distribuição no Brasil

Referência bibliográfica da descrição válida

Espécie

(Continua)

Checklist dos fungos da Floresta Nacional de Caxiuanã, Pará, Brasil. I. Fungos conidiais e liquenizados

Classe

Lecanoromycetes O. E. Erikss. & Winka

Filo

Ascomycota Caval.-Sm.

Apêndice.

Lecanorales Nannf.

Ordem

Bibiolth. Lichenol. 106: 164 (2011)

The Lichenologist 44: 809 (2012)

Malmidea amazonica (Redinger) Kalb, Rivas Plata & Lumbsch

♦Malmidea leucogranifera Cáceres & Lücking

239

Biblioth. Lichenol. 106: 165 (2011)

Biblioth. Lichenol. 106: 166 (2011)

Phytologia 28 (4): 335 (1974) Phytologia 28 (4): 338 (1974) Bibliotheca Lichenologica 58: 88 (1995)

Malmidea psychotrioides (Kalb & Lücking) Kalb, Rivas Plata & Lumbsch in Kalb et al. Malmidea trailiana (Müll. Arg.) Kalb, Rivas Plata & Lumbsch in Kalb et al. Malmidea vinosa (Eschw.) Kalb, Rivas Plata & Lumbsch in Kalb et al. Parmotrema cristiferum (Taylor) Hale Parmotrema ramusculum (Hale) Hale Sporopodium antonianum Elix, Lumbsch & Lücking, Lumbsch & Lücking

Biblthca Lichenol. 106: 165 (2011)

AC, AM, CE, MA, PE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Symbolae Botanicae Upsalienses 12 (1): 547 (1952)

Lasioloma arachnoideum (Kremp.) R. Sant.

Malmidea piperis (Spreng.) Kalb, Rivas Plata & Lumbsch

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Tropical Bryology 13: 163 (1997)

Fellhanera verrucifera Lücking

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (NR)

AM, BA, PR, RS, SC, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (NR)

AL, BA, RN, RS, PE, SE (4, 6); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AL, BA, RN, RO, PE, SE (6); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

PB, SE, RS (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (2)

Voucher selecionado: PA, Melgaço, Estação Científica Ferreira Penna, sobre trail atrás da estação, 31.01.2009, Cáceres 9740 (ISE - holótipo; F - isótipo); mesma localidade e data Cáceres 9706, 9708, 9715 (ISE - parátipo)

PA (FLONA de Caxiuanã) (1)

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Mycotaxon 73: 165 (1999)

Fellhanera substanhopeae Lücking & Ferraro

Distribuição no Brasil

Referência bibliográfica da descrição válida

Espécie

(Continua)

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 221-245, maio-ago. 2018

Classe

Lecanoromycetes O. E. Erikss. & Winka

Filo

Ascomycota Caval.-Sm.

Apêndice.

Ostropales Nannf.

Lecanorales Nannf.

Ordem

240

AM, RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) PE, RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Willdenowia 29: 304 (1999) Symbolae Botanicae Upsalienses 12(1): 299 (1952) Symbolae Botanicae Upsalienses 12(1): 298 (1952) Journal of Ecology 40(1): 129 (1952) Symbolae Botanicae Upsalienses 12(1): 340 (1952)

Aspidothelium scutellicarpum Lücking Aulaxina microphana (Vain.) R. Sant. Aulaxina minuta R. Sant. Aulaxina quadrangula (Stirt.) R. Sant. Calenia conspersa (Stirt.) R. Sant.

AM, AP, MA, PE, RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM, AP, MA, PE, RO, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

RS, PE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Journal of Ecology 40(1): 129 (1952)

AM, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (2)

RO, SE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (2)

Aspidothelium fugiens (Müll. Arg.) R. Sant.

The Lichenologist 44: 808 (2012)

The Lichenologist 37(2): 162 (2005)

Aderkomyces heterellus (Stirt.) Lücking, Sérus. & Vězda

Ampliotrema megalostoma (Müll. Arg.) Cáceres & Lücking

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Bibliotheca Lichenologica 58: 422 (1995)

Woessia pseudohyphophorifera Lücking & Sérus.

Bibliotheca Lichenologica 92: 81 (2006)

PE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Symbolae Botanicae Upsalienses 12(1): 502 (1952)

Tapellaria malmei R. Sant.

Ampliotrema amplius (Nyl.) Kalb ex Kalb

BA, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Alcuni Generi di Licheni Nuovamente Limitati e Descritti: 9 (1855)

Sporopodium phyllocharis (Mont.) Massal.

AM, BA, RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

PE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Annales des Sciences Naturelles Botanique 16: 54 (1851)

Bibliotheca Lichenologica 58: 93 (1995)

Sporopodium citrinum (Zahlbr.) Elix et al.

Distribuição no Brasil

Sporopodium leprieurii Mont.

Referência bibliográfica da descrição válida

Espécie

(Continua)

Checklist dos fungos da Floresta Nacional de Caxiuanã, Pará, Brasil. I. Fungos conidiais e liquenizados

Classe

Lecanoromycetes O. E. Erikss. & Winka

Filo

Ascomycota Caval.-Sm.

Apêndice.

Ostropales Nannf.

Ordem

AM, BA, PR, RO, RJ, RS, SE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (2) AM, RO, SE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (2) PA (FLONA de Caxiuanã) (2) RJ, SE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (2)

Bibliotheca Lichenologica 85: 105 (2002) Bibliotheca Lichenologica 85: 111 (2002) The Lichenologist 42 (2): 182 (2010) Bibliotheca Lichenologica 99: 140 (2009) Lichenes Epiphylli Novi: 18 (1890)

Carbacanthographis chionophora (Redinger) Staiger Carbacanthographis stictica Staiger & Kalb Chapsa aggregata (Hale) Sipman & Lücking Chapsa dilatata (Müll. Arg.) Kalb Chroodiscus coccineus (Leight.) Müll. Arg.

RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

BA, PE, RO, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) AM, RS, SC (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) AM, RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Nova Hedwigia 55: 199 (1992) Botanische Jahrbücher für Systematik Pflanzengeschichte und Pflanzengeographie 122: 29 (2000) Botanische Jahrbücher für Systematik Pflanzengeschichte und Pflanzengeographie 122: 32 (2000) Botanische Jahrbücher für Systematik Pflanzengeschichte und Pflanzengeographie 122: 32 (2000) Botanische Jahrbücher für Systematik Pflanzengeschichte und Pflanzengeographie 122: 32 (2000) Annales des Sciences Naturelles Botanique 16: 92 (1862) Annales des Sciences Naturelles Botanique 16: 91 (1862)

Chroodiscus neotropicus Kalb & Vezda Coenogonium ciliatum Kalb & Lücking Coenogonium fallaciosum (Müll. Arg.) Kalb & Lücking Coenogonium flavicans (Vezda & Farkas) Kalb & Lücking Coenogonium hypophyllum (Vezda) Kalb & Lücking Coenogonium interplexum Nyl. Coenogonium interpositum Nyl.

AC, AM, AP, BA, MA, PA, PE, RO, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Denkschriften der Akademie der Wissenschaften (Wien) MathematischNaturwissenschaftliche Klasse 83: 121 (1909)

Calenia triseptata Zahlbr.

Distribuição no Brasil

Referência bibliográfica da descrição válida

Espécie

(Continua)

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 221-245, maio-ago. 2018

241

Classe

Lecanoromycetes O. E. Erikss. & Winka

Filo

Ascomycota Caval.-Sm.

Apêndice.

Ostropales Nannf.

Ordem

AL, BA, ES, MG, PE, PR, RS, SC, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) AM, MG, RO, SE, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AL, PE, RO (4, 6); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) PE, PR, RO, SE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (2)

Horae Physicae Berolinenses: 120, pl. 27 (1820) Botanische Jahrbücher für Systematik Pflanzengeschichte und Pflanzengeographie 122: 34 (2000) Mycotaxon 35(2): 238 (1989) Journal of Ecology 40(1): 129 (1952) Essai sur les Cryptogames des Écorces Exotiques Officinales: 90 (1825)

Coenogonium linkii Ehrenb. Coenogonium subluteum (Rehm) Kalb & Lücking Echinoplaca furcata Sérus. Echinoplaca leucotrichoides (Vain.) R. Sant. Fissurina dumastii Fée,

242

AM, AP, MA, PB, PE, PR, RJ, RO, SE, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) PA (FLONA de Caxiuanã) (11) PA (FLONA de Caxiuanã) (2) RO, SE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (2)

PA (FLONA de Caxiuanã) (2)

Fieldiana Botany 46(1): 102 (2008) Flora (Regensburg) 64: 9 (1881) Folia Geobotanica et Phytotaxonomica 1(4): 311 (1966) Bibliotheca Lichenologica 85: 291 (2002) The Lichenologist 28(5): 411 (1996) Mémoires de la Société de Physique et d’Histoire Naturelle de Genève 29(8): 6 (1887)

Graphis rhizocola (Fée) Lücking & Chaves Gyalectidium filicinum Müll. Arg. Gyalidea epiphylla Vezda Hemithecium rufopallidum (Vain.) Staiger Myeloconis guyanensis P. M. McCarthy & Elix Ocellularia aff. henatoma (Ach.) Müll. Arg.

PR, SE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (2)

The Lichenologist 44: 808 (2012)

♦Graphis brachylirellata Cáceres & Lücking

RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (1) Voucher selecionado: Pará, Melgaço, Estação Científica Ferreira Penna, sobre trail atrás da estação, 31.01.2009, Cáceres 6015 (ISE - holótipo; F - isótipo)

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

BA, GO, MT, PR, RO, RS, SE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Annales des Sciences Naturelles Botanique 16: 89 (1862)

Coenogonium leprieurii (Mont.) Nyl.

Distribuição no Brasil

Referência bibliográfica da descrição válida

Espécie

(Continua)

Checklist dos fungos da Floresta Nacional de Caxiuanã, Pará, Brasil. I. Fungos conidiais e liquenizados

Classe

Lecanoromycetes O. E. Erikss. & Winka

Filo

Ascomycota Caval.-Sm.

Apêndice.

Ostropales Nannf.

Ordem

PE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (2) PA (FLONA de Caxiuanã) (2) AM, MA, MG, RO, PE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Phytotaxa 55: 145 (2012) Flora (Regensburg) 65(24): 384 (1882) Bibliotheca Lichenologica 85: 364 (2002) Biblioth. Lichenol. 88: 412 (2004) Annales Academiae Scientiarum Fennicae 15(6): 364 (1921) Willdenowia 28: 192 (1998)

Ocellularia psorbarroensis Sipman Phaeographis haematites (Fée) Müll. Arg. Platygramme pachyspora (Redinger) Staiger Porina alba (R. Sant.) Lücking Porina atriceps (Vain.) Vain. Porina atropunctata Lücking & Vezda

243

RJ, RO, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) AM, MA, PE, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) PE, RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Nova Hedwigia 52: 283 (1991) Willdenowia 28: 205 (1998) Flora (Regensburg) 73(2): 196 (1890) Flora (Regensburg) 66(21): 333 (1883) Annales Academiae Scientiarum Fennicae 15(6): 363 (1921) Symbolae Botanicae Upsalienses 12(1): 240 (1952) Hedwigia 67: 274 (1927) Lichenologist 31(4): 350 (1999)

Porina fusca Lücking Porina guianensis Lücking & Vezda Porina imitatrix Müll. Arg. Porina leptospermoides Müll. Arg. Porina limbulata (Kremp.) Vain. Porina lucida R. Sant. Porina octomera (Müll. Arg.) F. Schill. Porina pseudoapplanata Lücking & M. Cáceres

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM, MG, PE, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AM, AP, PE, RJ, RO, SE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Essai sur les Cryptogames des Écorces Exotiques Officinales: 76 (1825)

Porina epiphylla (Fée) Fée

AC, AM, AP, BA, CE, MA, MG, PA, PB, PE, RO, RR, SP, TO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

PE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

RO, SE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (2)

PA (FLONA de Caxiuanã) (2)

The Lichenologist 44: 809 (2012)

Ocellularia conformalis (Kremp.) Cáceres & Lücking

Distribuição no Brasil

Referência bibliográfica da descrição válida

Espécie

(Continua)

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 221-245, maio-ago. 2018

Classe

Lecanoromycetes O. E. Erikss. & Winka

Filo

Ascomycota Caval.-Sm.

Apêndice.

Ostropales Nannf.

Ordem

Willdenowia 28: 217 (1998) Botanische Jahrbücher für Systematik Pflanzengeschichte und Pflanzengeographie 6: 401 (1885) The Lichenologist 44: 809 (2012)

Porina subepiphylla Lücking & Vezda Porina tetracerae (Afz.) Müll. Arg. Redingeria microspora (Zahlbr.) Cáceres & Lücking

244

BA, PB, PE, SE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (2)

RO, SE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (2) PA (FLONA de Caxiuanã) (2)

Mémoires de la Société de Physique et d’Histoire Naturelle de Genève 29(8): 62 (1887) The Lichenologist 44: 809 (2012) Bibliotheca Lichenologica 85: 412 (2002). Bibliotheca Lichenologica 92: 431 (2006) Bibliotheca Lichenologica 92: 474 (2006) Bibliotheca Lichenologica 92: 491 (2006)

Sarcographa labyrinthica (Ach.) Müll. Arg. Sarcographa megistocarpa (Leight.) M. Cáceres & Lücking Sarcographa ramificans (Kremp.) Staiger Stegobolus anamorphus (Nyl.) A. Frisch & Kalb Stegobolus percolumellatus (Sipman) A. Frisch Stegobolus subcavatus (Nyl.) A. Frisch

PA (FLONA de Caxiuanã) (2)

Denkschriften der Akademie der Wissenschaften (Wien) Mathematisch-Naturwissenschaftliche Klasse 88: 19 (1911)

RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

PA (FLONA de Caxiuanã) (2) Voucher selecionado: ISE

RS (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AC, AM, AP, MA, MG, PA, PB, PE, RO, RR, SE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Sarcographa heteroclita (Mont.) Zahlbr.

Lichenologist 37(2): 166 (2005)

AM, MG, PE, PR, RO, RS, SE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Bibliotheca Lichenologica 57: 171 (1995)

Porina rubescens (Lücking) Haf. & Kalb

Rubrotricha helminthospora (R. Sant.) Lücking, Sérus. & Vězda

PB, PE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Flora (Regensburg) 66(21): 334 (1883)

Porina rubentior (Stirt.) Müll. Arg.

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Willdenowia 28: 214 (1998)

Porina radiata Kalb, Lücking & Vezda

Distribuição no Brasil

Referência bibliográfica da descrição válida

Espécie

(Continua)

Checklist dos fungos da Floresta Nacional de Caxiuanã, Pará, Brasil. I. Fungos conidiais e liquenizados

Classe

Lecanoromycetes O. E. Erikss. & Winka

Dothideomycetes O.E. Erikss. & Winka

Filo

Ascomycota Caval.-Sm.

Apêndice.

245 Pleosporales Luttr. ex M.E. Barr

Teloschistales D. Hawksw. & O.E. Erikss.

Peltigerales Walt. Watson

Ostropales Nannf.

Ordem

RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11) AC, AM, AP, CE, MA, PA, PB, PE, RO, RR (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

Bibliotheca Lichenologica 29: 68 (1988) Symbolae Botanicae Upsalienses 12(1): 275 (1952) Hedwigia 67: 278 (1927) Botanische Jahrbücher für Systematik Pflanzengeschichte und Pflanzengeographie 6: 418 (1885) Hedwigia 67: 280 (1927) Nova Hedwigia 66: 397 (1998) Hedwigia 67: 280 (1927) Flora (Regensburg) 65(20): 320 (1882)

Tricharia longispora Kalb & Vezda Trichothelium annulatum (Karst.) R. Sant. Trichothelium bipindense F. Schill. Trichothelium epiphyllum Müll. Arg. Trichothelium juruense (P. Henn.) F. Schill. Trichothelium mirum Lücking Trichothelium ulei F. Schill. Coccocarpia pellita (Ach.) Müll. Arg.

MT, RO, RR (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (2) MG, RS, PR, SC, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (NR)

Nova Hedwigia 35: 705 (1983) Nova Hedwigia 35: 281 (1982) Bibliotheca Lichenologica 18: 156 (1983)

Letrouitia subvulpina (Nyl.) Haf. Letrouitia vulpina (Tuck.) Haf. & Bellem. Megalospora tuberculosa (Fée) Sipman

*Pyrenidium zamiae (Müll. Arg.) Matzer

Mycological Papers 171: 152 (1996)

Fungo liquenícola

BA, ES, GO, MG, MT, RJ, RS, PE, PR, SC, SP, TO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (NR)

Lichenographia Universalis: 446 (1810)

Sticta weigelii Isert

PA (FLONA de Caxiuanã) (NR)

RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (2)

AM, BA, CE, MG, MS, MT, RJ, RS, PR, SC, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (NR)

Histoire Naturelle des Iles Canaries 3: 129 (1840)

Leptogium azureum (Sw. ex Ach.) Mont.

ES, MA, RO, PE, PR, RS, SC, SE, SP (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (NR)

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

AC, AM, AP, MA, PE, RO (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

PA (FLONA de Caxiuanã) (11)

SE (4); PA (FLONA de Caxiuanã) (2)

Bibliotheca Lichenologica 92: 496 (2006)

Stegobolus wrightii (Tuck.) A. Frisch

Distribuição no Brasil

Referência bibliográfica da descrição válida

Espécie

(Conclusão)

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 221-245, maio-ago. 2018

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 247-259, maio-ago. 2018

Densidade de esporos de fungos micorrízicos arbusculares em uma cronossequência de florestas secundárias na Amazônia oriental Density of spores of arbuscular mycorrhizal fungi in a chronosequence of secondary forests in eastern Amazonia Priscila Sanjuan de MedeirosI, Leandro Valle FerreiraII I II

Universidade do Estado do Pará. Belém, Pará, Brasil

Museu Paraense Emílio Goeldi/MCTIC. Belém, Pará, Brasil

Resumo: Nos solos pobres das regiões tropicais, a formação de associações micorrízicas é de extrema importância para a sobrevivência e o crescimento das plantas. O objetivo deste estudo foi avaliar a densidade de fungos micorrízicos arbusculares (FMA) em uma cronossequência de florestas secundárias e primárias, entre os períodos seco e chuvoso, na Floresta Nacional de Caxiuanã, Pará. Foram selecionadas 40 áreas, sendo três de floresta primária e 37 de floresta secundária, com diferentes idades. A cada campanha (três no período menos chuvoso e três no chuvoso), foram coletadas três amostras de solo por área. Não houve relação entre a densidade de FMA e a idade da floresta. Encontrou-se maior número de esporos na primeira camada do solo e na estação seca. Observou-se que o número de esporos é maior com o aumento da umidade, da quantidade de raízes finas e da concentração de N, K e argila total no solo. Embora os fungos micorrízicos venham sendo usados amplamente como bioindicadores, os resultados demonstram que o uso da densidade de FMA como indicador em florestas secundárias de terra firme, na região amostrada, limita-se à separação entre floresta secundária e primária, não sendo possível separar as diferentes etapas do processo sucessional. Palavras-chave: Amazônia. Sucessão. Sazonalidade. Solo. Fungos micorrízicos arbusculares. Abstract: In the tropics where most soil is infertile, the formation of mycorrhizal associations is of extreme importance for plant survival and growth. The objective of this study was to evaluate the arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) density in a chronosequence of secondary and primary forests, between the dry and rainy seasons in the Caxiuanã National Forest, Pará, Brazil. Forty areas were selected, three areas of primary forest and 37 areas of secondary forests of different ages. On every excursion (three in the dry season and three in the rainy season), three soil samples were collected in each area. There was no relationship between AMF density and age of the forest. The number of spores was seen to increase with increasing moisture, with the amount of fine roots and the concentration of N, K and the total clay in the soil. Although mycorrhizal fungi have been widely used as bioindicators, the data demonstrate that the use of AMF density as an indicator in secondary upland forest, is limited to separating primary forests from secondary forests, and it is not possible to separate the different stages of the successional process. Keywords: Amazon. Succession. Seasonality. Soil. Arbuscular mycorrhizal fungi.

MEDEIROS, P. S. & L. V. FERREIRA, 2018. Densidade de esporos de fungos micorrízicos arbusculares em uma cronossequência de florestas secundárias na Amazônia Oriental. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 13(2): 247-259. Autora para correspondência: Priscila Sanjuan de Medeiros. Centro de Ciências Naturais e Tecnologia. Tv. Enéas Pinheiro, 2626 – Marco. Belém, PA, Brasil. CEP 66095-105 (priscilasanjuanbio@yahoo.com.br). Recebido em 07/08/2017 Aprovado em 22/05/2018 Responsabilidade editorial: Fernando da Silva Carvalho Filho

247

Densidade de esporos de fungos micorrízicos arbusculares em uma cronossequência de florestas secundárias na Amazônia Oriental

INTRODUÇÃO Os fungos micorrízicos arbusculares (FMA) são organismos biotróficos obrigatórios que se associam com raízes, formando uma relação simbiótica mutualista, denominada de micorriza arbuscular (Souza et al., 2010). Colonizam cerca de 90% das espécies de plantas vasculares, ocorrendo em quase todos os gêneros de gimnospermas e de angiospermas (Berbara et al., 2006), além de alguns representantes de briófitas e de pteridófitas (F. Moreira & J. Siqueira, 2006). Na associação micorrízica arbuscular, a planta cede a energia necessária (fotossintatos) para o crescimento e a reprodução dos fungos, que, em troca, absorvem nutrientes e os disponibilizam para células do córtex das raízes (Souza et al., 2008). Além disso, os FMA promovem o aumento da superfície de absorção das raízes, atuando principalmente na assimilação de nutrientes que possuem baixa mobilidade, resultando no aumento da tolerância da planta a estresses abióticos e bióticos (Augé, 2001; L. Maia & A. Yano-Melo, 2005; Smith & Read, 2008). Em algumas espécies de plantas, a dependência micorrízica é acentuada, sendo que, na ausência de simbiose, as plantas não conseguem absorver os nutrientes necessários para o seu desenvolvimento (Souza et al., 2010), podendo suscitar mudanças na estrutura da paisagem (Miller & Kling, 2000). Além dos benefícios proporcionados às plantas, os FMA trazem melhorias para a estruturação dos solos (Bonfim, 2011), uma vez que o micélio externo é responsável pela exsudação de glicoproteínas hidrofóbicas, chamadas de glomalinas, as quais atuam como agentes cimentantes das partículas do solo, agindo diretamente na formação de agregados estáveis (Bai et al., 2009; Purin & Rillig, 2007; Rillig et al., 2010). A intensificação do uso do solo na Amazônia tem aumentado gradativamente as regiões cobertas por florestas secundárias (Kennard, 2002; Lanly, 1982). Alterações como estas promovem modificações nos atributos físicos, químicos e biológicos do solo, acarretando prejuízos para a sustentabilidade dos ecossistemas, bem

como no que se refere ao poder de resiliência da floresta (Cordeiro et al., 2005; Oehl et al., 2004). A primeira etapa do processo sucessional em florestas tropicais é caracterizada pela presença de espécies vegetais de crescimento rápido (Chazdon, 2012), as quais geralmente crescem em áreas pobres em nutrientes. Como o processo de recuperação do solo é lento e gradativo, é de se esperar que essas espécies apresentem estratégias específicas para superar as deficiências do solo (Janos, 1996). Na floresta amazônica, a densidade de esporos de FMA no solo é maior durante o início do processo de sucessão vegetal (Freitas, 2005; Stürmer & Siqueira, 2008). Isso seria justificável em razão de, nessa fase, a associação entre o fungo e a planta tornar-se mais intensa, devido à deficiência de algumas substâncias essenciais ao crescimento da planta (Zangaro et al., 2009). Embora os fungos micorrízicos arbusculares sejam considerados essenciais para o desenvolvimento da vegetação na floresta tropical úmida (Janos, 1980), especialmente em florestas secundárias (Zangaro et al., 2009), ainda há poucas informações sobre as variações da comunidade de FMA nestes ecossistemas. Dessa forma, o objetivo deste estudo foi avaliar a densidade de FMA em uma cronossequência de florestas secundárias, com idades de 1 a 40 anos, e em florestas primárias, a fim de entender e de estabelecer padrões desses organismos no processo de sucessão em floresta de terra firme, tomando como base a Floresta Nacional de Caxiuanã, no estado do Pará.

MATERIAL E MÉTODOS ÁREA DE ESTUDO O estudo foi realizado na Estação Científica Ferreira Penna, localizada na Floresta Nacional de Caxiuanã (1º 13’ 86” S; 48º 17’ 41,18” W), no município de Melgaço, estado do Pará (Lisboa, 1997). O clima da região, de acordo com a classificação de Köppen, é do tipo tropical, quente e úmido, e do subtipo climático ‘Am’. A temperatura média do ar é de 26,7 ºC, oscilando entre o mínimo de 22 ºC e

248

o máximo de 32 ºC (A. Costa et al., 2012). A região está inserida em uma área de planície, com relevo apresentando altitudes inferiores a 50 m, caracterizado por interflúvios extensos e tabulares, com maior distribuição de solo classificado como tipo latossolo amarelo (M. L. Costa et al., 2002). A precipitação anual não ultrapassa 3.000 mm. Climatologicamente, o período chuvoso está compreendido entre os meses de janeiro a junho, e o período mais seco, entre julho a dezembro (Moraes et al., 2009).

COLETA DE DADOS Para o estudo em floresta secundária, adotou-se a metodologia de cronossequência, a qual estabelece uma substituição do tempo pelo espaço (Chazdon, 2012). Nesse método, assume-se que áreas espacialmente diferentes e com variados tempos de regeneração – sob condições bióticas e abióticas similares e com usos equivalentes – constituem uma representação temporal do processo de sucessão (Wildi, 2002). Foram selecionadas 40 áreas, com tamanho médio de 0,75 hectare, sendo três de floresta primária de terra firme e 37 de floresta secundária, com idades variando de 1 a 40 anos. Foram realizadas seis campanhas a cada dois meses, três no período chuvoso e três no período menos chuvoso, entre julho de 2013 e maio de 2014. Em cada uma, todas as variáveis foram medidas. A amostragem de solo para a quantificação do número de esporos de fungos micorrízicos arbusculares foi realizada utilizando-se um tubo indeformável, de 10 cm de altura, em duas camadas do solo, de 0-10 cm e de 10-20 cm. Em cada local, foram coletadas três amostras por camada a cada campanha. Os esporos dos FMA foram extraídos de 50 g de solo pela metodologia de peneiramento úmido, em malha de 0,710 mm e 0,053 mm (Gerdemann & Nicolson, 1963), seguida pelo processo de centrifugação em água (3.000 rpm por 3 minutos) e em sacarose 50% (2.000 rpm por dois minutos) (Jenkins, 1964). O sobrenadante passou pelo peneiramento úmido, em malha de 0,053 mm. A contagem dos esporos foi realizada por meio

de uma placa canaletada, com auxílio de microscópio estereoscópio (40x). Para avaliação da umidade gravimétrica, em cada parcela (20 x 20 m), foram retiradas três amostras de solo utilizando-se tubo coletor com 6,5 cm de diâmetro por 10 cm de profundidade. Uma pesagem da amostra de solo foi realizada assim que foi retirada e outra foi feita após secagem em estufa, a 105 °C por 48 h (EMBRAPA, 1997). A umidade gravimétrica foi expressa em porcentagem e obtida conforme a fórmula: Ug = ((peso úmido – peso seco)/peso) x 100 (EMBRAPA, 1997). Foi retirada uma amostra composta do solo para avaliação de atributos químicos e físicos de cada área, de acordo com os procedimentos recomendados pela EMBRAPA (1997). As amostras foram enviadas para o laboratório de solos da EMBRAPA Amazônia Oriental, onde foram analisados a quantidade de matéria orgânica no solo, a fertilidade (K, P, Na, Ca, Mg, Al), o N, o pH e a granulometria (areias grossa e fina, silte e argila total). Para quantificar a luminosidade em cada parcela, calculou-se a abertura de dossel. Esta estimativa foi feita a partir de imagens captadas com câmera fotográfica digital e do uso do programa ImageJ, no qual a proporção de pixels da área coberta é calculada após conversão da imagem original para preto e branco, na qual a vegetação se ilustra em preto (cobertura de dossel) e o céu (abertura de dossel) em branco. Para cada parcela, obteve-se a média da abertura do dossel a partir de cinco imagens. A estimativa da biomassa das raízes finas (diâmetro < 2 mm) foi obtida por meio do peso das raízes por volume de solo de cada amostra (Barbosa & Santos, 2009). Assim como nos solos, por coleta, foram retiradas três amostras em cada parcela (20 x 20 m), as quais também foram coletadas com auxílio de um tubo de 6,5 cm de diâmetro por 10 cm de profundidade. Para a separação das raízes finas, as amostras de solo foram peneiradas, em malha de 2 mm, em água corrente. Depois de separadas, as raízes foram colocadas em sacos de papel e levadas a estufa a 60 °C por 48 horas, para

249

Densidade de esporos de fungos micorrízicos arbusculares em uma cronossequência de florestas secundárias na Amazônia Oriental

obtenção do peso constante, a fim de se efetivar posterior pesagem em balança analítica (Barbosa & Santos, 2009). Com o objetivo de se obter a densidade e a riqueza de árvores e de arbustos nas áreas estudadas, bem como de relacionar estas variáveis com a densidade de FMA, realizou-se levantamento florístico dos indivíduos com diâmetro a altura do peito (DAP) superior a 1 cm. As espécies foram identificadas por um parataxonomista do Museu Paraense Emílio Goeldi, de acordo com o sistema de classificação de The Angiosperm Phylogeny Group (APG, 2009).

ANÁLISE DOS DADOS A fim de verificar qual o melhor método para a análise das variáveis bióticas e abióticas das florestas secundárias, utilizou-se o fator idade como uma variável contínua e discreta, sendo que a categorização seguiu o sugerido por Chazdon (2008). Nessa classificação, as florestas secundárias são separadas de acordo com a idade em quatro etapas: etapa 1 - parcelas entre um e dez anos de regeneração pós-abandono; etapa 2 - entre 11 e 25 anos; etapa 3 - entre 26 e 45 anos; e etapa 4 - referente às áreas-controles. A relação entre a densidade de esporos de fungos micorrízicos arbusculares (variáveis dependentes) e a idade das florestas secundárias (variável independente) foi testada por meio de um modelo de regressão linear simples (Gotelli & Ellison, 2004). As diferenças da densidade de fungos micorrízicos arbusculares entre as quatro etapas sucessionais foram testadas por meio de um modelo de análise de variância simples (ANOVA) de um fator. Para diminuir o efeito do desbalanceamento do tamanho das amostras, optou-se pela metodologia da soma de quadrados tipo III (Coimbra et al., 2006). Quando o valor obtido na ANOVA foi significativo, a posteriori o teste de tuckey foi aplicado, a fim de identificar quais diferenças são significativas par a par (Zar, 2009). Quando os pressupostos da análise não foram atingidos (amostras independentes,

homogeneidade das variâncias entre os grupos, resíduos com distribuição normal), o teste equivalente não paramétrico Kruskal-Wallis e, a posteriori, o teste de Dunnett foram usados (Zar, 2009). O teste t de Student – ou equivalente não paramétrico teste t com variâncias separadas – foi usado para verificar diferenças da variável dependente (densidade) entre os períodos chuvoso e menos chuvoso (tratamento) (Zar, 2009). Para se determinar o efeito da idade da floresta secundária sobre a densidade de FMA, excluindo-se o do período de coleta (chuvoso e menos chuvoso) e da profundida do solo das quais as amostras foram coletadas (0-10 ou 10-20 cm), utilizou-se um modelo de Análise de Covariância (ANCOVA) (Zar, 2009). Os dados foram analisados por meio de análise de variância fatorial, a fim de se testar a hipótese de que a etapa do processo sucessional afeta a densidade de FMA, bem como verificar se este efeito depende do período de coleta (chuvoso e menos chuvoso) e da profundidade do solo de onde as amostras foram coletadas (0-10 ou 10-20 cm) (Zar, 2009). Utilizou-se análise de correlação a fim de se testar o efeito das variáveis microclimáticas (umidade de solo, luminosidade), bem como de variáveis físicas do solo (areias grossa e fina, silte e argila), químicas (N, pH, MO, P, K, Na, Ca, Mg, Al), além das variáveis da vegetação (riqueza, densidade e idade) na densidade de FMA (variáveis dependentes) (Zar, 2009). Os pacotes estatísticos utilizados foram: R® (v. 3.2.0), PRIMER® (v. 6 Beta), Statistica® (v. 7.2.4.1) e PC-ORD® (v. 5.15). Para todas as análises, foram testados os pressupostos, sendo o nível de significância fixado em 0,05.

RESULTADOS Não houve relação significativa entre a densidade de esporos de fungos micorrízicos arbusculares (FMA) e a idade da floresta secundária (r² = 0,001; p = 0,5) (Figura 1), sendo o mesmo padrão observado ao se realizar a

250

Figura 1. Densidade de esporos de FMA em relação à idade da floresta secundária na FLONA de Caxiuanã, Pará.

análise separadamente para as amostras coletadas em profundidade de 0-10 cm (r² = 0,001; p = 0,5142) e 1020 cm (r² = 0,002; p = 0,509). Ao se isolar o efeito do período da coleta (chuvoso e menos chuvoso) (F = 0,92; p = 0,33; Figura 2A) e a profundidade na qual as amostras foram coletadas (F = 2,3; p = 0,13; Figura 2B), não houve relação significativa entre a densidade de esporos de FMA e a idade da floresta secundária. A densidade de esporos de FMA foi significativamente menor na etapa 4 (florestas primárias), em comparação com as etapas 1 a 3, que não diferem entre si (H = 29.88; p < 0,001; Figura 3). O mesmo padrão foi observado ao se fazer a análise separando as duas profundidades de coleta (0-10 cm: H = 15,89; p = 0,001/10-20 cm: H = 17,57; p = 0,0005). A densidade de esporos de FMA foi consideravelmente maior na primeira camada do solo (0-10 cm) em comparação com a segunda camada (1020 cm) (t = 5,82; p < 0,0001) (Figura 4). A densidade de esporos de FMA é substancialmente maior na estação menos chuvosa em comparação com a chuvosa nas duas profundidades analisadas (Figura 5A - 0-10 cm: t = 2,08; p = 0,02/Figura 5B - 10-20 cm: t = 2,36; p = 0,020).

Figura 2. Relação entre a densidade de FMA e a idade da floresta secundária nos períodos seco (●) e chuvoso (x) (A) e na profundidade de 0-10 (●) e 10-20 cm (x) (B).

Figura 3. Densidade de esporos de FMA entre as quatro etapas do processo sucessional na FLONA de Caxiuanã, Pará. Letras distintas representam médias estatisticamente diferentes a 95% de probabilidade.

251

Densidade de esporos de fungos micorrízicos arbusculares em uma cronossequência de florestas secundárias na Amazônia Oriental

Figura 4. Média da densidade de esporos de FMA entre as duas diferentes camadas do solo amostradas.

A interação entre fatores mostra que a profundidade do solo e o período de coleta não influenciam diferentemente a densidade de FMA nas diferentes etapas do processo sucessional (Tabela 1). Ou seja, independentemente da época de coleta e da profundidade na qual o solo é amostrado, há diferença na densidade de FMA nas quatro etapas do processo sucessional. A densidade de esporos de FMA foi significativamente influenciada pela quantidade de raízes finas, pela umidade do solo, pela riqueza de espécies arbóreas, pelas concentrações de K e N e pela porcentagem de areia fina e de argila no solo. Correlação positiva foi observada entre o número de esporos e a umidade do solo (r = 0,13; p < 0,05), a quantidade de raízes finas (r = 0,20; p < 0,05), as concentrações de N (r = 0,12; p < 0,05), de K (r = 0,14; p < 0,05) e de argila total (r = 0,10; p < 0,002), enquanto que a riqueza de espécies arbóreas (r = -0,12; p < 0,05) e a porcentagem de areia fina (r = -0,20; p < 0,05) mostraram correlação negativa com o número de esporos.

DISCUSSÃO A diminuição do número de esporos de fungos micorrízicos arbusculares (FMA) em relação ao progresso do processo sucessional é descrita por diversos autores em estudos referentes à Mata Atlântica (Aidar et al., 2004; Stürmer Tabela 1. ANOVA fatorial considerando os efeitos da etapa do processo sucessional (1 a 4), o período de coleta (chuvoso e menos chuvoso), a profundidade em que o solo foi coletado (0-10 cm e 10-20 cm) e suas interações na densidade de fungos micorrízicos arbusculares. Densidade FMA

Figura 5. Média da densidade de esporos de FMA na profundidade de 0-10 cm (A) e de 10-20 cm (B) entre os períodos seco e chuvoso.

252

Efeito

Etapa

6.623

0.001

Período

3.356

0.049

Profundidade

11.979

0.001

Período x etapa

0.782

0.504

Período x profundidade

0.002

0.962

Etapa x profundidade

1.324

0.265

Período x etapa x profundidade

1.413

0.238

et al., 2006; Zangaro et al., 2008; Bonfim et al., 2010) e à floresta amazônica (Freitas, 2005; Stürmer & Siqueira, 2008). De acordo com Guadarrama & Álvarez-Sánches (1999) e Miranda (2008), é esperada a diminuição da densidade de esporos de FMA, em razão do aumento da idade da floresta secundária, uma vez que a produção de esporos de FMA é um mecanismo de perpetuação das espécies, sendo estimulada quando a planta e o fungo são submetidos a estresses ambientais. No entanto, na área de estudo, a relação entre a densidade de FMA e a idade da floresta secundária não foi significativa, apesar de ter sido possível observar a diminuição do número de esporos com o aumento da idade da floresta. Essa diferença entre os resultados encontrados na literatura e o observado nesse estudo pode estar relacionada a maneiras diversas de se analisar e se interpretar os dados. Todos os estudos citados avaliaram dados categóricos, ou seja, diferentes tratamentos (floresta secundária jovem, tardia e floresta primária), e não uma variável contínua (áreas de diferentes idades). Portanto, não há base para se afirmar que a densidade de FMA diminui com o aumento da idade da floresta secundária. O que observamos nos estudos citados é a mesma relação encontrada quando categorizamos o processo sucessional, uma vez que há diferentes densidades de FMA nas quatro etapas do processo sucessional. No entanto, só há diferença significativa entre a floresta primária (etapa 4) e as florestas secundárias (etapas 1 a 3). Stürmer & Siqueira (2008), avaliando a ocorrência e a diversidade de FMA sob diferentes sistemas de uso na Amazônia (floresta, capoeiras velha e nova, sistema agroflorestal, culturas e pastagens), verificaram que a densidade de esporos na floresta nativa foi significativamente menor, quando comparada à de outros sistemas de uso do solo, sendo os maiores números registrados em capoeiras novas e pastagem. Caproni et al. (2003), estudando um local em processo de restauração após mineração de bauxita, no estado do Pará, observaram que as áreas em recuperação produziram

mais esporos de FMA do que as da floresta primária adjacente. A literatura também aponta maior número de esporos em áreas agrícolas quando comparadas à vegetação natural (Miranda et al., 2005; M. Moreira et al., 2006; Carrenho et al., 2010). Esse fato pode explicar o maior número de esporos encontrado na etapa 1, visto que estas áreas apresentam histórico de cultivo agrícola mais recente (Medeiros, 2016). A maior densidade de esporos na etapa 1 também pode ser justificada pelo fato de ser encontrado nestas áreas maior número de indivíduos vegetais ainda não desenvolvidos completamente, o que aumenta a dependência dos FMA (Zangaro et al., 2002). Segundo Daniels-Hetrick & Bloom (1986), uma maior esporulação por FMA é atribuída aos hospedeiros que apresentam grande capacidade de fornecer fotoassimilados ao fungo, ou seja, plantas de rápido crescimento. Nos estágios iniciais, a floresta secundária é caracterizada por maior incidência de radiação luminosa nos solo, provocando rápidos ciclos de maior e de menor umidade, o que pode induzir à esporulação (Zangaro & Moreira, 2010). O menor número de esporos na floresta primária, em relação às secundárias, confirma a maior atuação dos FMA em solos em recuperação que ainda respondem a processos de perturbação (Piotrowski et al., 2008). Essa diferença pode ser justificada pelas características das plantas, que também mudam ao longo do processo sucessional, principalmente devido às condições às quais precisam se adaptar. As plantas que ocorrem nos primeiros anos da sucessão apresentam alta demanda por luz, requerem ambientes abertos e apresentam taxa de crescimento rápido, enquanto que as espécies em sucessões mais antigas e na floresta primária são tolerantes à sombra e têm crescimento lento (Khurana & Singh, 2006). Sendo assim, é de se esperar que áreas com composição vegetal similares apresentem uma comunidade de FMA com características também similares. Na área de estudo, observou-se que não há diferença significativa na densidade de FMA entre

253

Densidade de esporos de fungos micorrízicos arbusculares em uma cronossequência de florestas secundárias na Amazônia Oriental

as etapas 2 e 3, fato que pode ser justificado pela composição de espécies arbustivas e arbóreas, similares nas etapas 2 e 3 (Medeiros, 2016). Outros autores atribuem a menor densidade de FMA na floresta primária à maior estabilidade do ecossistema, com menor competição por nichos, permitindo a multiplicação dos FMA, mesmo com taxa de esporulação baixa (Munyanziza et al., 1997; Caproni et al., 2003; Oehl et al., 2003). O fato de diversos estudos citarem baixa densidade de FMA em floresta primária não indica baixa colonização, mas sim a possibilidade de os esporos serem relativamente pouco importantes como propágulos neste ecossistema (Muthukumar et al., 2003). Em solos não perturbados ou em com o mínimo de perturbação, a colonização de novas raízes se dá principalmente através da rede de hifas (Jasper et al., 1989). Estudos que avaliam a estrutura das comunidades de FMA são geralmente restritos às camadas mais superficiais do solo (Oehl et al., 2005). Eles demonstram que aumento da profundidade acarreta diminuição no número de esporos de FMA, assim como produz o decréscimo na percentagem de raízes colonizadas (Muthukumar et al., 2003; Cardoso et al., 2003; Yang et al., 2010; Bonfim, 2011; Rillig & Field, 2003). Tal fato pode estar associado à predominância de raízes finas nas camadas mais superficiais, já que os esporos são altamente dependentes das raízes, principalmente das mais finas, para iniciarem a simbiose (Cardoso et al., 2003; Zangaro et al., 2008). Dessa forma, aparentemente a densidade de esporos acompanha a densidade de raízes finas ao longo do perfil do solo (Cuenca & Lovera, 2010). Os dados encontrados na área de estudo estão de acordo com estas hipóteses, já que foi registrada diminuição da densidade de FMA com o aumento da profundidade, sendo a densidade de FMA correlacionada com a quantidade de raízes finas. As características morfológicas das raízes finas são influenciadas pela fertilidade do solo (Eissenstat et al., 2000; Powers et al., 2005) e, portanto, pela colonização

por FMA (Zangaro et al., 2005, 2008). As plantas que crescem em solos de baixa fertilidade, especialmente nas fases iniciais da sucessão vegetal, geralmente apresentam alta alocação de biomassa nas raízes finas (Tilman, 1994; Comas & Eissenstat, 2004). Essas informações ajudam a elucidar a relação positiva entre a biomassa de raízes finas e a densidade de esporos de FMA. A variação sazonal da densidade de FMA está geralmente relacionada com a umidade de cada solo, com as características da planta hospedeira, com a combinação da intensidade e a duração do comprimento do dia, com as espécies de FMA e, ainda, com a tendência genética para umas espécies esporularem mais do que outras (Entry et al., 2002; Oehl et al., 2009; M. Moreira et al., 2009). No entanto, a influência da época do ano sobre a ocorrência de esporos de FMA ainda não é clara, havendo registros contraditórios. Alguns estudos citam que o maior número de esporos é observado na estação seca (C. F. Silva et al., 2006; Bonfim et al., 2010), enquanto outros relatam maior ocorrência na estação chuvosa (Trufem & Viriato, 1990; Aidar et al., 2004; M. Moreira et al., 2006). Na região amazônica, R. S. Maia et al. (2015) relataram a diminuição do número de esporos no período menos chuvoso, resultado similar ao encontrado na área deste estudo. Para Caproni et al. (2003), na estação chuvosa, é esperada menor densidade de esporos e maior abundância de outras estruturas (hifas), uma vez que estes são estruturas de resistência, desnecessárias neste período. Santos & Carrenho (2011) verificaram que as propriedades químicas do solo influenciam a estruturação das comunidades dos FMA. Estes autores e G. A. Silva et al. (2009) observaram que o teor de fósforo foi negativamente relacionado com o número de esporos. A baixa disponibilidade de P no solo é considerada um fator limitante para o crescimento das plantas em ecossistemas tropicais (Vitousek, 1984; Brundrett, 2002), sendo necessárias altas taxas de absorção deste elemento para suportar o crescimento

254

rápido das espécies tropicais nas primeiras fases da sucessão (Ansanelo, 2010). No entanto, na área de estudo não houve variação da quantidade de P ao longo do processo sucessional, sendo que este nutriente pode não ser fator limitante para o crescimento da vegetação secundária neste trabalho. O potássio, macronutriente participante do processo fotossintético, é citado por Malavolta et al. (1967) como estimulador da proliferação de FMA. Isto está de acordo com o que foi registrado na área de estudo, onde se observou uma relação positiva entre o potássio e a densidade de FMA. Sieverding (1991) afirma que as diferenças observadas em savanas naturais na Colômbia podem ser parcialmente explicadas pelas diferenças na textura do solo. Segundo o autor, há uma tendência de menor densidade de esporos de FMA em solos arenosos. Os resultados obtidos na área de estudo corroboram essa informação, uma vez que a densidade de esporos está relacionada positivamente com o total de argila e negativamente com a quantidade de areia fina no solo. Dados similares também foram observados por Correia et al. (2004), em vegetações de cerrado, onde foram amostradas áreas muito e pouco argilosas.

CONSIDERAÇÕES FINAIS Embora os fungos micorrízicos venham sendo usados como bioindicadores, os dados analisados demostram que o uso da densidade de FMA como indicador em florestas secundárias de terra firme, na região amostrada, limita-se à separação entre florestas secundária e primária, não sendo possível separar as diferentes etapas do processo de sucessão. Observa-se que o período de coleta é determinante na densidade de FMA, havendo grande importância no fato de esta variável ser considerada nas interpretações dos dados. A profundidade em que as amostras de solo para extração dos FMA são coletadas (0-10 e 10-20 cm)

é uma variável com forte influência na densidade de esporos. No entanto, o comportamento das amostras das duas profundidades é similar em relação à idade da floresta secundária, à etapa do processo sucessional e ao período de coleta.

AGRADECIMENTOS Os autores agradecem ao Museu Paraense Emílio Goeldi; ao Programa de Pesquisas Ecológicas de Longa Duração (PELD) Caxiunã, pelo financiamento das coletas; ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Ambientais, da Universidade Federal do Pará/Museu Paraense Emílio Goeldi/Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (UFPA/ MPEG/EMBRAPA); e à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pela bolsa de doutorado à primeira autora. REFERÊNCIAS AIDAR, M. P. M., R. CARRENHO & C. A. JOLY, 2004. Aspects of arbuscular mycorrhizal fungi in an Atlantic Forest chronosequence in Parque Estadual Turístico do Alto Ribeira (PETAR), SP. Biota Neotropica 4(2): 1-15. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S167606032004000200005>. ANSANELO, A. P., 2010. Influência de fungos micorrízicos arbusculares de diferentes estádios da sucessão no crescimento e na absorção de nutrientes por Heliocarpus americanus L. (Tiliaceae): 1-58. Dissertação (Mestrado em Ciências Biológicas) – Universidade Estadual de Londrina, Londrina. AUGÉ, R., 2001. Water relations, drought and vesicular-arbuscular mycorrhizal symbiosis. Mycorrhiza 11(1): 3-42. DOI: <https://doi. org/10.1007/s005720100097>. BAI, C., X. HE, H. TANG, B. SHAN & L. ZHAO, 2009. Spatial distribution of arbuscular mycorrhizal fungi, glomalin and soil enzymes under the canopy of Astragalus adsurgens Pall. in the Mu Us sandland, China. Soil Biology & Biochemistry 41(5): 941-947. DOI: <https:// doi.org/10.1016/j.soilbio.2009.02.010>. BARBOSA, R. I. & J. R. S. SANTOS, 2009. Biomassa de raízes em ecossistemas de savana – Protocolo (Versão 2): 1-15. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (Programa de Pesquisa em Biodiversidade), Boa Vista. BERBARA, R., F. A. SOUZA & H. FONSECA, 2006. Fungos micorrízicos arbusculares: muito além da nutrição. In: M. S. FERNANDES (Ed.): Nutrição mineral de plantas: 53-85. Sociedade Brasileira de Ciência do Solo, Viçosa.

255

Densidade de esporos de fungos micorrízicos arbusculares em uma cronossequência de florestas secundárias na Amazônia Oriental

BONFIM, J. A., 2011. Diversidade de fungos micorrízicos arbusculares em áreas restauradas de Mata Atlântica, São Paulo, Brasil: 1-92. Dissertação (Mestrado em Solos e Nutrição de Plantas) – Universidade de São Paulo, Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, Piracicaba.

CORREIA, M. A., A. REATTO, E. S. MARTINS, E. M. SILVA, L. S. CALDAS & J. F. FAGG, 2004. Micorriza arbuscular: um bioindicador da fertilidade dos solos e da distribuição de árvores no Bioma Cerrado – Planaltina, DF. Boletim de Pesquisa e Desenvolvimento/ EMBRAPA Cerrados 132: 1-38.

BONFIM, J. A., S. N. MATSUMOTO, J. M. LIMA, F. R. C. F. CÉSAR & M. A. F. SANTOS, 2010. Fungos micorrízicos arbusculares (FMA) e aspectos fisiológicos em cafeeiros cultivados em sistema agroflorestal e a pleno sol. Bragantia 69(1): 201-206. DOI: <http://dx.doi. org/10.1590/S0006-87052010000100025>.

COSTA, A., A. OLIVEIRA, M. COSTA, J. SILVA JUNIOR & B. PORTELA, 2012. O clima da Floresta Nacional de Caxiuanã. In: INSTITUTO CHICO MENDES DE CONSERVAÇÃO DA BIODIVERSIDADE (ICMBIO). Plano de Manejo da Floresta Nacional de Caxiuanã: v. I – Diagnóstico: 108-114. ICMBIO, Brasília.

BRUNDRETT, M. C., 2002. Coevolution of roots and mycorrhizas of land plants. New Phytologist 154(2): 275-304. DOI: <https:// doi.org/10.1046/j.1469-8137.2002.00397.x>.

COSTA, M. L., D. C. KERN, H. BEHLING & M. S. BORGES, 2002. Geologia. In: P. L. B. LISBOA (Ed.): Caxiuanã: populações tradicionais, meio físico e diversidade biológica: 179-206. Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém.

CAPRONI, A. L., A. A. FRANCO, R. L. L. BERBARA, S. B. TRUFEM, J. R. D. O. GRANHA & A. B. MONTEIRO, 2003. Ocorrência de fungos micorrízicos arbusculares em áreas revegetadas após mineração de bauxita em Porto Trombetas, Pará. Pesquisa Agropecuária Brasileira 38(9): 1409-1418. DOI: <http://dx.doi. org/10.1590/S0100-204X2003001200007>. CARDOSO, I. M., C. BODDINGTON, B. H. JANSSEN, O. OENEMA & T. W. KUYPER, 2003. Distribution of mycorrhizal fungal spores in soils under agroforestry and monocultural coffee systems in Brazil. Agroforestry Systems 58(1): 33-43. DOI: <https://doi. org/10.1023/A:1025479017393>. CARRENHO, R., S. M. GOMES-DA-COSTA, E. L. BALOTA & A. COLOZZI-FILHO, 2010. Fungos micorrízicos arbusculares em agrossistemas brasileiros. In: J. O. SIQUEIRA, F. A. SOUZA, E. J. B. N. CARDOSO & S. M. TSAI (Ed.): Micorrizas: 30 anos de pesquisas no Brasil: 153-214. Editora UFLA, Lavras. CHAZDON, R., 2008. Chance and determinism in tropical forest succession. In: W. P. CARSON & S. A. SCHNITZER (Ed.): Tropical forest community ecology: 384-408. Wiley-Blackwell Publishing, Oxford. CHAZDON, R., 2012. Regeneração de florestas tropicais. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 7(3): 195-218. COIMBRA, J. L. M., V. Q. SOUZA, M. M. KOPP, J. G. C. SILVA, A. C. OLIVEIRA & F. I. F. CARVALHO, 2006. Mean square expected values: an essential analysis. Ciência Rural 36(6): 1730-1738. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S0103-84782006000600010>. COMAS, L. H. & D. M. EISSENSTAT, 2004. Linking fine root traits to maximum potential growth rate among 11 mature temperate tree species. Functional Ecology 18(3): 388-397. DOI: <https://doi.or g/10.1111/j.0269-8463.2004.00835.x>. CORDEIRO, M. A. S., M. A. C. CARNEIRO, H. B. PAULINO & O. J. SAGGIN JUNIOR, 2005. Colonização e densidade de esporos de fungos micorrízicos em dois solos do cerrado sob diferentes sistemas de manejo. Pesquisa Agropecuária Tropical 35(3): 147-153.

CUENCA, G. & M. LOVERA, 2010. Seasonal variation and distribution at different soil depths of arbuscular mycorrhizal fungi spores in a tropical sclerophyllous shrubland. Botany 88(1): 54-64. DOI: <https://doi.org/10.1139/B09-100>. DANIELS-HETRICK, B. A. & J. BLOOM, 1986. The influence of host plant on production and colonization ability of vesicular-arbuscular mycorrhizal spores. Mycologia 78(1): 32-36. DOI: <https://doi. org/10.2307/3793373>. EISSENSTAT, D. M, C. E. WELLS, R. D. YANAI & J. L. WHITBECK, 2000. Building roots in a changing environment: implications for root longevity. New Phytologist 147(1): 33-42. DOI: <https://doi.org/1 0.1046/j.1469-8137.2000.00686.x>. EMPRESA BRASILEIRA DE PESQUISA AGROPECUÁRIA (EMBRAPA), 1997. Manual de métodos de análise de solo: 2. ed. Centro Nacional de Pesquisa de Solos/EMBRAPA, Rio de Janeiro. ENTRY, J. A., P. T. RYGIEWIEZ, L. S. WATRUD & P. K. DONNELLY, 2002. Influence of adverse soil conditions on the formation and function of arbuscular mycorrhizas. Advances in Environmental Research 7(1): 123-138. DOI: <https://doi.org/10.1016/S1093-0191(01)00109-5>. FREITAS, R. O., 2005. Associações entre fungos micorrízicos arbusculares e espécies pioneiras em capoeiras na Amazônia Central: 1-80. Dissertação (Mestrado em Ciências de Florestas Tropicais) – Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus. GERDEMANN, J. & T. NICOLSON, 1963. Spores of mycorrhizal Endogone species extracted from soil wet sieving and decanting. Transactions of Britsh Mycological Society 46(2): 235-244. DOI: <https://doi.org/10.1016/S0007-1536(63)80079-0>. GOTELLI, N. J. & A. M. ELLISON, 2004. Princípios de estatística em Ecologia. Artmed Editora, Porto Alegre. GUADARRAMA, P. & F. J. ÁLVAREZ-SÁNCHES, 1999. Abundance of arbuscular mycorrhizal fungi spores in different environments in a tropical rain forest, Veracruz, Mexico. Mycorrhiza 8(5): 267-270. DOI: <https://doi.org/10.1007/s005720050244>.

256

JANOS, D., 1980. Vesicular-arbuscular mycorrhizae affect lowland tropical rain forest plant growth. Ecology 61(1): 151-162. DOI: <https://doi.org/10.2307/1937165>. JANOS, D., 1996. Mycorrhizas, succession, and the rehabilitation of deforested lands in the humid tropics. In: J. FRANKLAND, N. MAGAN & G. GADD (Ed.): Fungi and environmental change: 129-162. Cambridge University Press, for British Mycological Society, Cambridge. JASPER, D. A., L. K. ABBOTT & A. D. ROBSON, 1989. Soil disturbance reduces the infectivity of external hyphae of vesiculararbuscular mycorrhizal fungi. New Phytologist 112(1): 93-99. DOI: <https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.1989.tb00313.x>. JENKINS, W., 1964. A rapid centrifugation technique for separating nematodes from soil. Plant Disease Reporter 48(9): 1-692. KENNARD, D., 2002. Secondary forest succession in a tropical dry forest: patterns of development across a 50-year chronosequence in lowland Bolivia. Journal of Tropical Ecology 18(1): 53-66. DOI: <https://doi.org/10.1017/S0266467402002031>. KHURANA, E. & J. S. SINGH, 2006. Impact of life-history traits on response of seedlings of five tree species of tropical dry forest to shade. Journal of Tropical Ecology 22(6): 653-661. LANLY, J. P., 1982. Tropical forest resources. Food and Agriculture Organization (FAO Forestry Paper, 30), Rome. LISBOA, P. L. B., 1997. A Estação Científica Ferreira Penna In: P. L. B. LISBOA (Org.): Caxiuanã: 23-49. Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém. MAIA, L. & A. YANO-MELO, 2005. Role of arbuscular mycorrhizal fungi in saline soils. In: V. S. MEHROTRA (Ed.): Mycorrhizas: role and applications: 282-302. Allied Publishers, New Delhi. MAIA, R. S., S. S. VASCONCELOS & C. J. R. CARVALHO, 2015. Frações de fósforo e simbiose micorrízica em floresta secundária em resposta a disponibilidade de água e nutrientes na Amazônia Oriental. Acta Amazonica 45(3): 255-264. DOI: <http://dx.doi. org/10.1590/1809-4392201402894>. MALAVOLTA, E., H. P. HAAG, F. A. F. MELLO & M. O. C. BRASIL SOBRINHO, 1967. Nutrição mineral de algumas culturas tropicais. Ed. Pioneira, São Paulo. MEDEIROS, P. S., 2016. Indicadores ambientais para funcionalidade ecológica em florestas secundárias de diferentes idades na Amazônia Oriental: 1-247. Tese (Doutorado em Ciências Ambientais) – Universidade Federal do Pará/Museu Paraense Emílio Goeldi/Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária, Belém. MILLER, R. M. & M. KLING, 2000. The importance of integration and scale in the arbuscular mycorrhizal symbiosis. Plant and Soil 226(2): 295-309. DOI: <https://doi. org/10.1023/A:1026554608366>.

MIRANDA, J. C. C., 2008. Cerrado: micorriza arbuscular, ocorrência e manejo: 1-169. EMBRAPA Cerrados, Planaltina. MIRANDA, J. C. C., L. VILELA & L. N. MIRANDA, 2005. Dinâmica e contribuição da micorriza arbuscular em sistemas de produção com rotação de culturas. Pesquisa Agropecuária Brasileira 40(10): 1005-1014. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S0100204X2005001000009>. MORAES, B., R. M. SILVA, J. B. RIBEIRO & M. L. RUIVO, 2009. Variabilidade de precipitação na Floresta de Caxiuanã. In: P. L. LISBOA (Org.): Caxiuanã: desafios para a conservação de uma floresta nacional na Amazônia: 91-97. MPEG, Belém. MOREIRA, F. & J. SIQUEIRA, 2006. Microbiologia e bioquímica do solo: 1-729. UFLA, Lavras. MOREIRA, M., D. BARETTA, S. M. TSAI & E. J. B. N. CARDOSO, 2006. Spore density and root colonization by arbuscular mycorrhizal fungi in preserved or disturbed Araucaria angustifolia (Bert.) O. Ktze. ecosystems. Scientia Agricola 63(4): 380-385. DOI: <http://dx.doi. org/10.1590/S0103-90162006000400009>. MOREIRA, M., D. BARETTA, S. M. TSAI & E. J. B. N. CARDOSO, 2009. Arbuscular mycorrhizal fungal communities in native and in replanted Araucaria forest. Scientia Agricola 66(5): 677-684. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S0103-90162009000500013>. MUNYANZIZA, E., H. K. KEHRI & D. J. BAGYARAJ, 1997. Agricultural intensification, soil biodiversity and agro-ecosystem function in the tropics: the role of mycorrhiza in crops and trees. Applied Soil Ecology 6(1): 77-85. DOI: <https://doi.org/10.1016/ S0929-1393(96)00152-7>. MUTHUKUMAR, T., L. SHA, X. YANG, M. CAO, J. TANG & Z. ZHENG, 2003. Distribution of roots and arbuscular mycorrhizal associations in tropical forest types of Xishuangbanna, southwest China. Apllied Soil Ecology 22(3): 241-253. DOI: <https://doi. org/10.1016/S0929-1393(02)00156-7>. OEHL, F., E. SIEVERDING, K. INEICHEN, P. MADER, T. BOLLER & A. WIEMKEN, 2003. Impact of land use intensity on the species diversity of arbuscular mycorrhizal fungi in agroecosystems of Central Europe. Applied and Environmental Microbiology 69(5): 2816-2824. DOI: <https://doi.org/10.1128/AEM.69.5.28162824.2003>. OEHL, F., E. SIEVERDING, K. INECHEIN, T. BOLLER & A. WIEMKEN, 2004. Impact of land use intensity on the species diversity of arbuscular mycorrhizal fungi in agroecosystems of Central Europe. Applied and Environmental Microbiology 69(5): 2816-2824. DOI: <https://doi.org/10.1128/AEM.69.5.2816-2824.2003>. OEHL, F., E. SIEVERDING, K. INEICHEN, E. A. RIS, T. BOLLER & A. WIEMKEN, 2005. Community structure of arbuscular mycorrhizal fungi at different soil depths in extensively and intensively managed agroecosystems. The New Phytologist 165(1): 273-283. DOI: <https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2004.01235.x>.

257

Densidade de esporos de fungos micorrízicos arbusculares em uma cronossequência de florestas secundárias na Amazônia Oriental

OEHL, F., E. SIEVERDING, K. INEICHEN, P. MADER, A. WIEMKEN & T. BOLLER, 2009. Distinct sporulation dynamics of arbuscular mycorrhizal fungal communities from different agroecosystems in long-term microcosms. Agriculture, Ecosystems & Environment 134(3-4): 257-268. DOI: <https:// doi.org/10.1016/j.agee.2009.07.008>. PIOTROWSKI, J. S., Y. LEKBERG, M. J. HERNER, P. W. RAMSEY & RILLIG, M. C. 2008. Dynamics of mycorrhizae during development of riparian forests along an unregulated river. Ecography 31(2): 245253. DOI: <https://doi.org/10.1111/j.0906-7590.2008.5262.x>. POWERS, J. S., K. K. TRESEDER & M. T. LERDAU, 2005. Fine roots, arbuscular mycorrhizal hyphae and soil nutrients in four neotropical rain forests: patterns across large geographic distance. New Phytologist 165(3): 913-921. DOI: <https://doi.org/10.1111 /j.1469-8137.2004.01279.x>. PURIN, S. & M. C. RILLIG, 2007. The arbuscular mycorrhizal fungal protein glomalin: limitations, progress and a new hypothesis for its function. Pedobiologia 51(2): 123-130. DOI: <https://doi. org/10.1016/j.pedobi.2007.03.002>. RILLIG, M. C. & C. B. FIELD, 2003. Arbuscular mycorrhizae respond to plants exposed to elevated atmospheric CO2 as a function of soil depth. Plant Soil 254(2): 383-391. DOI: <https:// doi.org/10.1023/A:1025539100767>. RILLIG, M. C., N. F. MARDATIN, E. F. LEIFHEIT & P. M. ANTUNES, 2010. Mycelium of arbuscular mycorrhizal fungi increases soil water repellency and is sufficient to maintain water-stable soil aggregates. Soil Biology & Biochemistry 42(7): 1189-1191. DOI: <https://doi. org/10.1016/j.soilbio.2010.03.027>. SANTOS, F. E. F. & R. CARRENHO, 2011. Diversidade de fungos micorrízicos arbusculares em remanescente florestal impactado (Parque Cinqüentenário - Maringá, Paraná, Brasil). Acta Botanica Brasilica 25(2): 508-516. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S010233062011000200026>. SIEVERDING, E., 1991. Vesicular-arbuscular mycorrhizae management in tropical agrosystems: 1-371. Eschborn, Federal Republic of Germany. SILVA, C. F., M. G. PEREIRA, E. M. R. SILVA, M. E. F. CORREIA & O. J. SAGGIN-JÚNIOR, 2006. Fungos micorrízicos arbusculares em áreas no entorno do Parque Estadual da Serra do Mar em Ubatuba (SP). Caatinga 19: 1-10. SILVA, G. A., J. O. SIQUEIRA & S. L. STÜRME, 2009. Eficiência de fungos micorrízicos arbusculares isolados de solos sob diferentes sistemas de uso na região do Alto Solimões na Amazônia. Acta Amazonica 39(3): 477-488. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/ S0044-59672009000300001>. SMITH, S. E. & D. READ, 2008. Mycorrhizal symbiosis: 3. ed.: 1-815. Academic Press, London.

SOUZA, F. A., I. SILVA & R. BERBARA, 2008. Fungos micorrízicos arbusculares: muito mais diversos do que se imaginava. In: F. MOREIRA, J. SIQUEIRA & L. BRUSSAARD (Ed.): Biodiversidade do solo em ecossistemas brasileiros: 483-536. UFLA, Lavras. SOUZA, F. A., S. L. STÜRMER, R. CARRENHO & S. F. TRUFEM, 2010. Classificação e taxonomia de fungos micorrízicos arbusculares e sua diversidade e ocorrência no Brasil. In: J. O. SIQUEIRA, F. A. SOUZA, E. J. CARDOSO & S. M. TSAI (Ed.): Micorrizas: 30 anos de pesquisa no Brasil: 15-73. UFLA, Lavras. STÜRMER, S. L., O. KLAUBERG FILHO, M. H. D. QUEIROZ & M. M. D. MENDONÇA, 2006. Occurrence of arbuscular mycorrhizal fungi in soils of early stages of a secondary succession of Atlantic Forest in South Brazil. Acta Botanica Brasilica 20(3): 513-521. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S010233062006000300002>. STÜRMER, S. L. & J. O. SIQUEIRA, 2008. Diversidade de fungos micorrízicos arbusculares em ecossistemas brasileiros. In: F. M. S. MOREIRA, J. O. SIQUEIRA & L. BRUSSARD (Ed.): Biodiversidade do solo em ecossistemas brasileiros: 537-584. Universidade Federal de Lavras, Lavras. THE ANGIOSPERM PHYLOGENY GROUP (APG), 2009. An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and families of flowering plants: APG III. Botanical Journal of Linnean Society 161(2): 105-121. DOI: <https://doi.org/10.11 11/j.1095-8339.2009.00996.x>. TILMAN, D., 1994. Competition and biodiversity in spatially structured habitats. Ecology 75(1): 2-16. DOI: <https://doi. org/10.2307/1939377>. TRUFEM, S. F. B. & A. VIRIATO, 1990. Fungos micorrízicos vesículo-arbusculares da Reserva Biológica do Alto da Serra de Paranapiacaba, São Paulo, Brasil. Revista Brasileira de Botânica 13: 49-54. VITOUSEK, P. M., 1984. Litterfall, nutrient cycling, and nutrient limitation in tropical forests. Ecology 65(1): 285-298. DOI: <https://doi.org/10.2307/1939481>. WILDI, O., 2002. Modelling succession from pasture to forest in time and space. Community Ecology 3(2): 181-189. YANG, F. Y., G. Z. LI, D. E. ZHANG, P. CHRISTIE, X. L. LI & J. P. 2010. Geographical and plant genotype effects on the formation of arbuscular mycorrhiza in Avena sativa and Avena nuda at different soil depths. Biology and Fertility of Soils 46(5): 435-443. DOI: <https://doi.org/10.1007/s00374-010-0450-3>. ZANGARO, W., S. M. A. NISIZAKI, J. C. B. DOMINGOS & E. M. NAKANO, 2002. Micorriza arbuscular em espécies arbóreas nativas da bacia do rio Tibagi, Paraná. Cerne 8(1): 77-87.

258

ZANGARO, W., F. R. NISHIDATE, F. R. S. CAMARGO, G. G. ROMAGNOLI & J. VANDRESEN, 2005. Relationships among arbuscular mycorrhizas, root morphology and seedling growth of tropical native woody species in southern Brazil. Journal of Tropical Ecology 21(5): 529-540. DOI: <https://doi.org/10.1017/ S0266467405002555>. ZANGARO, W., R. L. D. ASSIS, M. C. GONÇALVES, G. ANDRADE & M. A. NOGUEIRA, 2008. Changes in arbuscular mycorrhizal associations and fine root traits in sites underdifferent plant successional phases in southern Brazil. Mycorrhiza 19(1): 37-45. DOI: <https://doi.org/10.1007/s00572-008-0202-5>.

ZANGARO, W., M. A. NOGUEIRA & G. ANDRADE, 2009. Arbuscular mycorrhizal fungi as biofertilizers in revegetation programmes. In: M. K. RAI (Org.): Advances in fungal biotechnology: 1. ed.: 351-378. International Publishing House, New Delhi. ZANGARO, W. & M. MOREIRA, 2010. Micorrizas arbusculares nos biomas Floresta Atlântica e Floresta de Araucária. In: J. O. SIQUEIRA, F. A. SOUZA, E. J. B. N. CARDOSO & S. M. TSAI (Ed.): Micorrizas: 30 anos de pesquisas no Brasil: 279-310. Editora UFLA, Lavras. ZAR, J. H., 2009. Biostatistical analysis. Prentice-Hall, New Jersey.

259

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 261-269, maio-ago. 2018

Variabilidade média do perfil da temperatura e da umidade relativa do ar em uma floresta tropical chuvosa na Amazônia brasileira Average variability of temperature and relative humidity of the air in a tropical rain forest in the Brazilian Amazon Antônio Carlos Lôla da CostaI, João de Athaydes Silva JuniorI, Alex Antônio Ribeiro de OliveiraII, Lucy RowlandIII, Patrick MeirIV, Hernani José Brazão RodriguesI, Carlos Leandro Ribeiro da CostaI I II

Universidade Federal do Pará. Belém, Pará, Brasil

Museu Paraense Emílio Goeldi/MCTIC. Belém, Pará, Brasil III IV

University of Exeter. Exeter, Inglaterra

University of Edinburgh. Edinburgh, Escócia

Resumo: A floresta amazônica apresenta elevadas temperaturas e grandes quantidades de precipitações anuais, embora ocorram grandes variações interanuais desses elementos meteorológicos. A temperatura do ar (Tar) e a umidade relativa do ar (UR) dentro e acima de uma floresta são resultado de complexas trocas energéticas através dos processos de reflexão, transmissão e absorção da energia solar. Esse estudo foi realizado na Floresta Nacional de Caxiuanã, Pará, Brasil, e teve como objetivo principal avaliar a variabilidade sazonal da temperatura e umidade do ar a partir de uma análise de perfil vertical no interior da floresta, com medidas alturas de 2 m, 16 m, 28 m e 42 m, com registros a cada 30 minutos, durante o período de 2012 a 2016. Os resultados indicaram grande sazonalidade nestes elementos meteorológicos, e as maiores temperaturas ocorreram no nível do dossel (28 m), e as menores foram observadas próximo à superfície (2 m), devido a atenuação da radiação solar no interior da floresta. Os maiores valores da UR foram observados próximo à superfície (2 m), e os menores ocorreram acima do dossel, devido as maiores velocidades do vento neste nível. Estes resultados indicam grande variabilidade espaço-temporal destes elementos meteorológicos, o que influencia no comportamento dos organismos vivos que habitam aquele ambiente florestal. Palavras-chave: Floresta tropical. Sazonalidade. Elementos meteorológicos. Abstract: The Amazon rainforest presents high temperatures and annual precipitation, although there are large interannual variations in these meteorological elements. Air temperature (Tar) and relative air humidity (RH) in and above a forest are the result of complex energy exchanges through the processes of reflection, transmission, and absorption of solar energy. This study was carried out in the Caxiuanã National Forest, Pará, Brasil, and the objective was to evaluate the seasonal variability of air temperature and humidity from a vertical profile analysis within the forest with measures heights of 2, 16, 28 and 42 m, with readings taken every 30 minutes from 2012 to 2016. The results indicated a great seasonality in these meteorological elements, since the highest temperatures occurred at the canopy level (28 m), and the lowest ones were observed near the surface (2 m) due to the attenuation of solar radiation inside the forest. The highest RH values were observed near the surface (2 m), and the lowest values occurred above the canopy, due to the higher wind speeds at this level. These results indicate a large spatial-temporal variability of these meteorological elements, which influence the behavior of living organisms that inhabit that forest environment. Keywords: Tropical forest. Seasonality. Meteorological elements.

COSTA, A. C. L., J. A. SILVA JUNIOR, A. A. R. OLIVEIRA, L. ROWLAND, P. MEIR, H. J. B. RODRIGUES & C. L. R. COSTA, 2018. Variabilidade média do perfil da temperatura e da umidade relativa do ar em uma floresta tropical chuvosa na Amazônia brasileira. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 13(2): 261-269. Autor para correspondência: Antônio Carlos Lôla da Costa. Universidade Federal do Pará. Instituto de Geociências. Faculdade de Meteorologia. Rua Augusto Corrêa, 1 – Guamá. Belém, PA, Brasil. CEP 66075-110 (lola@ufpa.br). Recebido em 07/08/2017 Aprovado em 02/09/2017 Responsabilidade editorial: Fernando da Silva Carvalho Filho

261

Variabilidade média do perfil da temperatura e da umidade relativa do ar em uma floresta tropical chuvosa na Amazônia brasileira

INTRODUÇÃO A floresta amazônica possui área aproximada de 5,5 x 106 km², com pluviosidade média anual de 2.300 mm. O seu principal corpo hídrico, o rio Amazonas, efetua uma descarga líquida média anual de 200.000 m³.s-1 no oceano Atlântico (Malhi et al., 1998). A quantidade de pesquisas realizadas na região vem crescendo nas últimas décadas devido às características peculiares de fauna e de flora do local, além do crescimento das pressões antrópicas, o qual vem causando impactos tanto no meio biótico como no físico (A. C. L. Costa et al., 2010). O ecossistema amazônico exerce uma função muito importante no balanço hidrológico do planeta, em razão de cerca de 50% da precipitação anual retornar para a atmosfera por meio do processo de evapotranspiração (R. F. Costa et al., 2007). Em relação à precipitação, definem-se duas épocas distintas ao longo do ano, uma estação chuvosa, compreendida entre os meses de dezembro a maio, e outra menos chuvosa ou seca, que se estende de junho a novembro (A. C. L. Costa et al., 2004). Estas condições estão diretamente vinculadas à grande quantidade de radiação solar na região tropical, além da influência direta da zona de convergência intertropical (ZCIT), principal sistema meteorológico a atuar no regime de chuvas na região amazônica (Horel et al., 1989). As florestas desempenham papel importante na regulação climática e atuam em todas as escalas, da local a global, pois modulam o comportamento dos fluxos de calor sensível e latente no ecossistema, exercendo relevante função no controle climático regional e globalmente (Malhi et al., 2008; Dantas et al., 2011). A temperatura do ar é um dos elementos meteorológicos mais importantes e medidos, pois influencia diretamente os processos fisiológicos que ocorrem tanto na fauna quanto na flora, o que demonstra a importância do estudo dessa variável em ambientes florestais (Medeiros et al., 2005; WMO, 2008). Esta variável pode ser definida como uma quantidade física que caracteriza o movimento médio

e aleatório das moléculas presentes no ar atmosférico, representando o estado termodinâmico da massa de ar que está sendo estudada. A variação da temperatura do ar é essencial para o crescimento, o desenvolvimento e a sobrevivência dos indivíduos que habitam o interior das florestas, sendo este um elemento meteorológico de enorme importância, atuando diretamente na evapotranspiração e no balanço energético do local (A. C. L. Costa et al., 2004), sendo indispensável para a caracterização do microclima no interior das florestas. A floresta amazônica possui um dos mais importantes ecossistemas da Terra, com a cobertura vegetal controlando grande parte da radiação solar incidente, a qual é absorvida pela superfície terrestre. Contudo, em razão do crescente desmatamento causado pela ação humana, este equilíbrio poderá ser interrompido, provocando grandes alterações no clima local, regional ou global. A interação efetiva do clima e das estações de plantas foi bem estabelecida desde os primeiros estágios de pesquisa micrometeorológica (Geiger, 1942). Assim, o conhecimento dos processos de troca biofísica na interface vegetaçãoatmosfera, bem como a sua influência no microclima da floresta são muito relevantes na pesquisa ecológica, uma vez que o microclima afeta processos ecológicos, como regeneração e crescimento de plantas, respiração do solo, ciclagem de nutrientes e formação de habitat. A estrutura do dossel de uma floresta apresenta especial interesse, pois seu microclima diferenciado atua diretamente em diferentes processos, como a fotossíntese, que é uma componente importante para o balanço de carbono da floresta (Funk & Lerdau, 2004). No dossel das florestas tropicais, que varia de 20 a 40 m acima do solo, encontra-se grande parte da biodiversidade desse ambiente (Nicolasa et al., 2005). A estrutura do dossel de uma floresta determina a quantidade de radiação solar que alcança o sub-bosque, assim como a quantidade de radiação solar que chega à superfície, onde a arquitetura dele influencia diretamente

262

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 261-269, maio-ago. 2018

nos fluxos verticais de energia entre a atmosfera e o sub-dossel, sendo um dos sistemas biológicos mais complexos do planeta (Madigosky, 2004). Essa estrutura também influencia a quantidade de energia que é armazenada na biomassa. Portanto, para se conhecer melhor os impactos e o desenvolvimento dos ecossistemas florestais, faz-se necessário compreender e caracterizar os processos de variabilidade térmica que ocorrem no dossel florestal, pois estará relacionado diretamente à dinâmica da biodiversidade que habita o dossel florestal. O presente estudo teve como objetivo principal determinar a variabilidade sazonal média do perfil de temperatura e de umidade relativa do ar em uma floresta tropical chuvosa na Amazônia brasileira, no sítio Experimental do Projeto Estudo da Seca na Floresta (ESECAFLOR), integrante do Programa de Grande Escala da Biosfera-Atmosfera na Amazônia (LBA), na Floresta Nacional (FLONA) de Caxiuanã, situada no estado do Pará.

MATERIAIS E MÉTODOS LOCAL DA PESQUISA A presente pesquisa foi desenvolvida na Estação Científica Ferreira Penna (ECFPn - 01º 42’ 30” S e 51º 31’ 45” W), localizada na FLONA de Caxiuanã, que é administrada pelo Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG), conforme pode ser visualizado na Figura 1. A ECFPn é uma base de pesquisa multidisciplinar onde atualmente se desenvolvem várias pesquisas, entre elas podemos citar: Projeto Rede de Avaliação e Monitoramento de Ecologia Tropical (TEAM), Programa de Pesquisas Ecológicas de Longa Duração (PELD) e Programa de Grande Escala da BiosferaAtmosfera na Amazônia (LBA). No âmbito do programa LBA, o projeto ESECAFLOR, iniciado em 2001 com financiamento da comunidade europeia, e mantido até os dias atuais pelo Ministério da Ciência, Tecnologia, Inovações e Comunicações (MCTIC), tem como objetivo avaliar o impacto da redução da disponibilidade hídrica do solo sobre os fluxos de

Figura 1. Localização da área de estudo na Floresta Nacional de Caxiuanã, Pará. Fotos: João de Athaydes Silva Junior. Mapa: Google Earth.

263

Variabilidade média do perfil da temperatura e da umidade relativa do ar em uma floresta tropical chuvosa na Amazônia brasileira

água e de dióxido de carbono em uma floresta tropical amazônica, algo semelhante à influência de um fenômeno El Niño. Em sua estrutura física, o projeto ESECAFLOR é composto por duas parcelas de um hectare cada. Estas áreas são delimitadas por trincheiras cavadas com profundidades variando de 50 a 150 cm. A parcela A é usada como testemunha para os experimentos realizados na parcela B, onde está sendo feita a exclusão de, aproximadamente, 50% da água da chuva. Esta exclusão foi realizada com a construção de uma estrutura composta por, aproximadamente, 6.000 painéis plásticos, medindo 0,50 x 3,0 m, distribuídos a uma altura variando de 1,5 a 3,5 m acima do solo. Toda a água captada é transportada através de calhas para uma trincheira, que a exclui por gravidade. Cada uma das áreas possui uma torre metálica com 40 m de altura. Estas torres permitem o acesso fácil

às árvores para análises de fisiologia vegetal, entre outros experimentos, além do monitoramento realizado por estações meteorológicas automáticas. A altura média dos indivíduos arbóreos deste ambiente florestal é de 40 m (Lisboa, 1997), com o solo do tipo Latossolo Amarelo (Ruivo et al., 2002). As áreas de estudo foram criteriosamente selecionadas, atentando para a composição basal e a predominância das espécies. Uma seca artificial do solo foi imposta na parcela de exclusão da chuva. Essa técnica já foi usada com sucesso na Floresta Nacional de Tapajós (Nepstad et al., 2002).

DADOS UTILIZADOS No estudo do perfil vertical da temperatura e da umidade relativa do ar (Figura 2) foram utilizados equipamentos do tipo HMP45C (Temperature & Relative Humidity Sensor),

Figura 2. Sensor de temperatura e de umidade relativa do ar no abrigo e o datalogger para armazenamento dos dados. Foto: João de Athaydes Silva Junior. Desenhos: Campbell Scientific.

264

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 261-269, maio-ago. 2018

da Vaisala, instalados nas alturas de 2, 16, 28 e 42 m e conectados a um datalogger modelo CR1000, da Campbell Scientific. Os dados utilizados neste estudo referem-se ao período de 2012 a 2016, coletados em uma torre com 40 m de altura, situada na parcela de controle (floresta primária e conservada intacta) do projeto ESECAFLOR. Após a consistência dos dados, eles foram analisados na planilha eletrônica Excel.

RESULTADOS E DISCUSSÕES VARIABILIDADE MÉDIA ANUAL DO PERFIL DE TEMPERATURA DO AR Na Figura 3, temos a variabilidade média anual do perfil de temperatura do ar no sítio experimental do projeto ESECAFLOR/LBA, no período de 2012 a 2016. Ficou evidente a sazonalidade deste perfil, onde as menores temperaturas foram observadas justamente durante o período chuvoso da região, caracterizado por grande cobertura de nuvens e por chuvas abundantes, o que torna o ambiente menos aquecido em comparação com o período seco, onde estas características são grandemente alteradas. Observou-se que, de uma maneira geral, as menores temperaturas foram verificadas nos níveis mais próximos da superfície (2 e 16 m, respectivamente). Neste caso, os valores médios oscilaram entre máximos de 25,9 ºC a mínimos de 23,4 ºC, com valores médios de 24,6 ºC. Por outro lado, os maiores valores foram observados no nível de 42 m, acima do dossel, com máximos e mínimos de 26,9 ºC e 22,9 ºC, respectivamente. O valor médio neste nível foi de 25,1 ºC, portanto, 0,5 ºC maior do que o nível da superfície. O nível de 16 m foi onde se observou o segundo menor valor de temperatura deste perfil, pois ainda encontra-se abaixo do dossel vegetativo, tendo a média apresentado um valor de 25,0 ºC, com máximos e mínimos de 26,6 ºC e 23,3 ºC, respectivamente. O nível de 28 m, por encontrar-se praticamente inserido no interior do dossel, foi o que apresentou os maiores valores médios de todas as alturas estudadas,

Figura 3. Variabilidade média anual do perfil de temperatura do ar no sítio experimental do projeto ESECAFLOR/LBA, no período de 2012 a 2016.

com 25,4 ºC, superando, inclusive, o nível do topo, acima do dossel. Os máximos valores médios (26,7 ºC) se aproximaram bastante daqueles observados acima do dossel (26,9 ºC), sendo este nível caracterizado como um dos mais aquecidos entre todos os estudados. Acima do dossel (42 m), os valores médios foram de 25,1 ºC, entretanto, foi também onde ocorreram os menores valores de todas as alturas estudadas (22,9 ºC), certamente associado ao intenso resfriamento radiativo noturno, em função da maior velocidade do vento neste nível, o qual foi também onde se observaram as maiores amplitudes térmicas diárias, com valores de 4,1 ºC. No nível da superfície (2 m), pela total ausência de ventos e, consequentemente, pela fraca mistura do ar, as amplitudes térmicas foram as menores observadas no perfil estudado, com apenas 2,5 ºC.

265

Variabilidade média do perfil da temperatura e da umidade relativa do ar em uma floresta tropical chuvosa na Amazônia brasileira

VARIABILIDADE MÉDIA MENSAL DO PERFIL DE TEMPERATURA DO AR Na Figura 4, temos a variabilidade média mensal do perfil de temperatura do ar no sítio experimental do projeto ESECAFLOR/LBA, no período de 2012 a 2016. Durante os anos estudados, o padrão de variação do perfil vertical da temperatura do ar não apresentou alterações consideráveis, tendo as alturas de 2 m e de 16 m apresentado os menores valores médios de temperatura do perfil estudado, sendo estes valores médios mensais de 24,7 ºC e de 25,1 ºC, respectivamente. As alturas de 28 m e de 42 m foram as mais quentes do perfil, ambas com valores médios mensais de 25,4 ºC. As maiores diferenças foram encontradas nas amplitudes térmicas mensais durante o período estudado, tendo

estas aumentado progressivamente dos menores para os maiores níveis de altura, sendo estas amplitudes de 3,9 ºC (2 m), 4,9 ºC (16 m), 5,1 ºC (28 m) e 6,2 ºC (42 m). Esta característica deve estar relacionada basicamente com a atenuação da radiação solar global pelo dossel vegetativo e com o perfil vertical do vento neste ecossistema florestal, sendo zero próximo à superfície, aumentando logaritmicamente com a altura.

Figura 4. Variabilidade média mensal do perfil de temperatura do ar no sítio experimental do projeto ESECAFLOR/LBA, no período de 2012 a 2016.

Figura 5. Variabilidade horária do perfil de temperatura do ar durante o período chuvoso da região no sítio experimental do projeto ESECAFLOR/LBA, entre 2012 a 2016.

VARIABILIDADE MÉDIA HORÁRIA DO PERFIL DE TEMPERATURA DO AR No estudo da variabilidade média horária do perfil de temperatura e de umidade relativa do ar, foram adotados quatro períodos distintos, chamados de madrugada (0 horas e 30 minutos a 6 horas), manhã (6 horas e 30 minutos a 12 horas), tarde (12 horas e 30 minutos a 18 horas) e, finalmente, noite (18 horas e 30 minutos a 24 horas). Na Figura 5, temos a variabilidade média horária do perfil de temperatura do ar durante o período chuvoso da região no sítio experimental do projeto ESECAFLOR/LBA, no período de 2012 a 2016. Observou-se que, de uma maneira geral, as menores temperaturas ocorreram no horário da madrugada, para todos os níveis, ao passo que as maiores foram observadas no horário da tarde. Em ambos os horários, o nível de 28 m foi o que apresentou os maiores valores, com médias de 22,7 ºC (madrugada) e 27,8 ºC (tarde).

266

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 261-269, maio-ago. 2018

Os valores mais próximos foram observados entre os horários da noite e da madrugada, sendo que nos dois níveis inferiores apresentaram diferenças de 1,0 ºC (2 m) e de 1,3 ºC (16 m), sofrendo uma pequena diferença nos níveis superiores (28 m e 42 m). Na Figura 6, temos a variabilidade média horária do perfil de temperatura do ar durante o período seco da região no sítio experimental do projeto ESECAFLOR/LBA, no período de 2012 a 2016. Observou-se, neste caso, que o padrão da variação vertical sofreu grande diferença em relação ao observado durante o período chuvoso, sendo que estes valores foram consideravelmente maiores em todos os níveis. As menores temperaturas ocorreram no horário da madrugada, para todos os níveis, ao passo que as maiores foram observadas no horário da tarde. Nos horários da manhã, da tarde e da noite, o nível de 28 m foi o que apresentou os maiores valores, com médias de 24,7 ºC (manhã), 27,8 ºC (tarde) e de 23,9 ºC (noite), e durante a madrugada o maior valor registrado foi de 22,7 ºC a 2 m. Os valores foram muito próximos em todos os horários nos dois níveis inferiores (2 m e 16 m), com médias variando entre 22,8 ºC (2 m) a 27 ºC (16 m), respectivamente.

VARIABILIDADE MÉDIA HORÁRIA DO PERFIL DE UMIDADE RELATIVA DO AR A Figura 7 mostra a variabilidade média horária do perfil de umidade relativa do ar durante o período chuvoso da região no sítio experimental do projeto ESECAFLOR/ LBA, no período de 2012 a 2016. Como a umidade relativa do ar varia inversamente com a temperatura do ar, observou-se que, de uma maneira geral, os maiores valores de umidade relativa do ar ocorreram justamente nos horários onde foram observadas as menores temperaturas, ou seja, no período da madrugada, para todos os níveis, ao passo que os menores valores foram observados nos horários da tarde e da noite. A Figura 8 ilustra a variabilidade média horária do perfil da umidade relativa do ar durante o período seco da

Figura 6. Variabilidade horária do perfil de temperatura do ar durante o período seco da região no sítio experimental do projeto ESECAFLOR/LBA, entre 2012 a 2016.

Figura 7. Variabilidade horária do perfil de umidade relativa do ar durante o período chuvoso da região no sítio experimental do projeto ESECAFLOR/LBA, entre 2012 a 2016.

Figura 8. Variabilidade horária do perfil de umidade relativa do ar durante o período seco da região no sítio experimental do projeto ESECAFLOR/LBA, entre 2012 a 2016.

267

Variabilidade média do perfil da temperatura e da umidade relativa do ar em uma floresta tropical chuvosa na Amazônia brasileira

região no sítio experimental. Observou-se que, embora o padrão da variação vertical tenha se mantido próximo ao presenciado durante o período chuvoso, estes valores foram consideravelmente menores e mais próximos entre si em todos os níveis. Assim como no período chuvoso, neste período seco também se observou que os valores mais próximos foram registrados entre os horários da tarde e da noite, sendo que nos dois níveis inferiores (2 e 16 m) eles foram muito próximos, apresentando discreta diferença nos níveis superiores (28 e 42 m).

CONCLUSÃO Após as análises realizadas, ficou evidente e bem definida a sazonalidade do perfil de temperatura e de umidade relativa do ar, sendo que os menores valores de temperatura do ar ocorreram durante a época chuvosa da região, acontecendo o inverso com a umidade relativa do ar. Em termos de altura, os menores valores médios de temperatura do ar foram observados nos níveis mais próximos à superfície, e os maiores aconteceram nos mais elevados. Em termos de horários, os menores valores médios de temperatura do ar foram observados nas primeiras horas do dia em todos os níveis, e os maiores aconteceram nos horários da tarde. Em termos gerais, observaram-se grandes variações, tanto em relação aos horários quanto às alturas no interior da floresta, o que indica grande heterogeneidade destes elementos meteorológicos no interior da floresta, podendo ter grande influência no padrão de distribuição da flora e da fauna nestes ambientes. AGRADECIMENTOS Os autores agradecem o apoio financeiro do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), para a execução do projeto LBA/ESECAFLOR na Floresta Nacional de Caxiuanã, estado do Pará, e ao Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG).

REFERÊNCIAS COSTA, A. C. L., A. P. BRAGA, R. F. COSTA, P. H. L. GONÇALVES, J. A. SILVA JUNIOR, P. MEIR & Y. MALHI, 2004. Variações sazonais das temperaturas do ar e do solo sob influência de uma simulação de seca prolongada na Floresta de Caxiuanã. Anais do Congresso Brasileiro de Meteorologia 13: 1-8. COSTA, A. C. L., D. GALBRAITH, S. S. ALMEIDA, B. T. T. PORTELA, M. COSTA, J. A. SILVA JUNIOR, A. P. BRAGA, P. H. L. GONÇALVES, A. A. R. OLIVEIRA, R. FISHER, O. L. PHILLIPS, D. B. METCALFE, P. LEVY & P. MEIR, 2010. Effect of 7 yr of experimental drought on vegetation dynamics and biomass storage of an eastern Amazonian rainforest. New Phytologist 187(3): 579-591. DOI: <https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2010.03309.x>. COSTA, R. F., V. P. R. SILVA, M. L. P. RUIVO, P. MEIR, A. C. L. COSTA, Y. S. MALHI, A. P. BRAGA, P. H. L. GONÇALVES, J. A. SILVA JUNIOR & J. GRACE, 2007. Transpiração em espécie de grande porte na Floresta Nacional de Caxiuanã, Pará. Revista Brasileira de Engenharia Agrícola e Ambiental 11(2): 180-189. DOI: <http:// dx.doi.org/10.1590/S1415-43662007000200008>. DANTAS, V. A., V. P. R. SILVA, A. C. L. COSTA & G. F. B. CHAGAS, 2011. Fluxos de calor no dossel vegetativo e infiltração de água no solo, em floresta tropical. Revista Brasileira de Engenharia Agrícola e Ambiental 15(12): 1266-1274. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/ S1415-43662011001200008>. FUNK, J. L. & M. T. LERDAU, 2004. Photosynthesis in forest canopies. In: M. D. LOWMAN & H. B. RINKER (Ed.): Forest canopies: 2. ed.: 335-358. Elsevier Academic Press, San Diego. GEIGER, R., 1942. Das Klima der bodennahen Luftschicht: 2. ed.: 1-435. Vieweg, Braunschweig. HOREL, J., A. HAHMANN & J. GEISLER, 1989. An investigation of the annual cycle of the convective activity over the tropical Americas. Journal of Climate 2: 1388-1403. DOI: <https://doi. org/10.1175/1520-0442(1989)002<1388:AIOTAC>2.0.CO;2>. LISBOA, P. L. B., A. S. L. SILVA & S. S. ALMEIDA, 1997. Florística e estrutura dos ambientes. In: P. L. B. LISBOA (Org.): Caxiuanã: 163-193. Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém. MADIGOSKY, S. R., 2004. Tropical microclimatic considerations. In: M. D. LOWMAN & H. B. RINKER (Ed.): Forest canopies: 2. ed.: 24-48. Elsevier Academic Press, San Diego. MALHI, Y., A. D. NOBRE, J. GRACE, B. KRUIJT, M. G. P. PEREIRA, A. CULF & S. SCOTT, 1998. Carbon dioxide transfer over a Central Amazonian rain forest. Journal of Geophysical Research-Atmospheres 103(D24): 31593-31612. DOI: <https:// doi.org/10.1029/98JD02647>. MALHI, Y., J. T. ROBERTS, R. A. BETTS, T. J. KILLEEN, W. LI & C. A. NOBRE, 2008. Climate change, deforestation, and the fate of the amazon. Science 319(5860): 169- 172. DOI: <https://doi. org/10.1126/science.1146961>.

268

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 261-269, maio-ago. 2018

MEDEIROS, S. S., R. A. CECÍLIO, J. C. F. MELO JUNIOR & J. L. C. SILVA JUNIOR, 2005. Estimativa e espacialização das temperaturas do ar mínimas, médias e máximas na região Nordeste do Brasil. Revista Brasileira de Engenharia Agrícola e Ambiental, 9(2): 247-255. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/S1415-43662005000200016>. NEPSTAD, D. C., P. MOUTINHO, M. B. DIAS, E. DAVIDSON, G. CARDINOT, D. MARKEWITZ, R. FIGUEIREDO, N. VIANNA, J. CHAMBERS, D. RAY, J. B. GUERREIROS, P. LEFEBVRE, L. STERNBERG, M. MOREIRA, L. BARROS, F. Y. ISHIDA, I. TOHLVER, E. BELK, K. KALIF & K. SCHWALBE, The effects of partial throughfall exclusion on canopy processes, aboveground production, and biogeochemistry of an Amazon forest. Journal of Geophysical Research 107(D20): LBA 53-1-LBA 53-18. DOI: https://doi. org/10.1029/2001JD000360.

RUIVO, M. L. P., S. B. PEREIRA, E. P. C. BUSSETI, R. F. COSTA, B. QUANZ, T. Y. NAGAISHI, P. J. OLIVEIRA, P. MEIR, Y. MALHI & A. C. L. COSTA, 2002. Propriedades do solo e fluxo de CO2 em Caxiuanã, Pará: experimento LBA - ESECAFLOR. In: E. L. KLEIN, M. L. VASQUEZ & M. L. ROSA-COSTA (Org.): Contribuições à Geologia da Amazônia: v. 3: 291-299. SBG-Núcleo Norte, Belém. WORLD METEOROLOGICAL ORGANIZATION (WMO), 2008. Guide to meteorological instruments and methods of observation: 7. ed: 1-681. World Meteorological Organization (WMO, n. 8), Geneva.

NICOLASA, E., A. TORRECILLASA, M. F. ORTUNO, R. DOMINGO & J. J. ALARCÓN, 2005. Evaluation of transpiration in adult apricot trees from sap flow measurements. Agricultural Water Management 72(2): 131-145. DOI: <https://doi.org/10.1016/j. agwat.2004.09.008>.

269

Nota de pesquisa

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 273-277, maio-ago. 2018

First record of total albinism in Molossus molossus (Chiroptera: Molossidae) from northeastern Brazil Primeiro registro de albinismo total em Molossus molossus (Chiroptera: Molossidade) no Nordeste do Brasil Andreza Cristina Soeiro do NascimentoI, Ângelo Cortez Moreira DouradoI, Leonardo Carreira TrevelinII, Alexandra Maria Ramos BezerraI I

Museu Paraense Emílio Goeldi/MCTIC. Belém, Pará, Brasil II

Instituto Tecnológico Vale. Belém, Pará, Brasil

Abstract: Albinism is a condition caused by deletion of genes responsible for melanin production, resulting in the total absence of pigments. This genetic disorder is rare in nature and is known from ten Brazilian bat species, among them Molossus molossus. Here we report the first occurrence of this condition in M. molossus from northeastern Brazil. Since albinism is uncommon, it is important to report cases like this one, providing addicional data to understand albinism in bats and reinforce the importance of museum specimens as source of biological knowledge. Keywords: Bats. Genetic disease. Maranhão. Mutation. Hypopigmentation. Resumo: O albinismo é uma condição causada pela deleção de genes responsáveis pela produção de melanina, resultando na total ausência de pigmentos. Esta desordem genética é rara na natureza e conhecida para apenas dez espécies de morcegos brasileiros, entre as quais Molossus molossus. Aqui reportamos a primeira ocorrência desta condição em um M. molossus no Nordeste do Brasil. Considerando que o albinismo é um fenômeno incomum, advogamos a importância de reportar casos como o presente, fornecendo dados que visem ampliar o conhecimento deste fenômeno e reforçando a importância de espécimes de museus como fonte de conhecimento biológico. Palavras-chave: Morcegos. Anomalia genética. Maranhão. Mutação. Hipopigmentação.

NASCIMENTO, A. C. S., A. C. M. DOURADO, L. C. TREVELIN & A. M. R. BEZERRA, 2018. First record of total albinism in Molossus molossus (Chiroptera: Molossidae) from Northeastern Brazil. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 13(2): 273-277. Autora para correspondência: Andreza Cristina Soeiro do Nascimento. Museu Paraense Emílio Goeldi/MCTIC. Coordenação de Zoologia. Mastozoologia. Programa PIBIC/CNPq. Av. Perimetral, 1901 – Terra Firme. Belém, PA, Brasil. CEP 66077-830 (bio.acsn@gmail.com). Recebido em 12/04/2018 Aprovado em 05/07/2018 Responsabilidade editorial: Fernando da Silva Carvalho Filho

273

First record of total albinism in Molossus molossus (Chiroptera: Molossidae) from northeastern Brazil

INTRODUCTION Albinism is a condition caused by deletion of genes responsible for melanin production (Griffiths et al., 2013), resulting in the total absence of pigments in the skin, hair, and eyes of individuals with this abnormality. This rare genetic disorder has been recorded in several vertebrate groups, including bats (Uieda, 2000), and it is still not completely understood (Rosa et al., 2017). In South America, cases of albinism have been reported for 18 bat species, including ten species in Brazil (Rosa et al., 2017; Zortéa & Silva, 2018). Six species belong to the family Phyllostomidae: Artibeus planirostris (Spix, 1823), Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758), Dermanura cinerea P. Gervais, 1856, Desmodus rotundus (E. Geoffroy St.-Hilaire, 1810), Diaemus youngii (Jentink, 1893), and Gardnerycteris crenulatum (E. Geoffroy St.-Hilaire, 1803); three species of Molossidae: Eumops glaucinus (J. A. Wagner, 1843), Molossus molossus (Pallas, 1766), and Nyctinomops laticaudatus (E. Geoffroy St.-Hilaire, 1805); and one species of Vespertilionidae: Myotis levis (I. Geoffroy St.-Hilaire, 1824).

The first Brazilian case of albinism in Molossus molossus was recorded in Rio Grande do Sul state (Veiga & Oliveira, 1995). This species has a wide distribution, from northern Argentina, throughout Brazil and towards southern North America (Eger, 2007). Molossus molossus is exclusively insectivorous, well-adapted to urban environments, and can be found occupying the roof linings of residences and other buildings (Reis et al., 2007). The objective of the present study is to report the first case of albinism in M. molossus from northeastern Brazil. This note is a by-product of the project “Roedores do estado do Pará: padrões de distribuição e diversidade e o papel das coleções biológicas”, conducted by the Mammalogy Laboratory of the Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG) with aim of training students in taxonomy and curatorial research.

MATERIAL AND METHODS A total albino adult specimen of M. molossus (Figure 1) was found during the curatorial processes of identifying

Figure 1. Dorsal (left) and ventral (right) views of the albino female specimen of Molossus molossus (MPEG 45475) from Imperatriz municipality, Maranhão, Brazil. Photo: A. M. R. Bezerra.

274

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 273-277, maio-ago. 2018

and organizing specimens in the mammalogy wet collection of Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG), Belém, Pará, Brazil. This specimen now is housed under MPEG 45475. The specimen was collected in July 2004, found in the interior garden of a house (5º 31’ 47” S; 47º 29’ 28” W) located in Imperatriz municipality, Maranhão, Brazil (Figure 2). This locality is on the right bank of Tocantins River, almost at the junction with the Araguaia River, in a transitional zone between the Cerrado and Amazon biomes (IBGE, 2004a), including areas of savannas and semi-deciduous forests subject to strong anthropic activities (IBGE, 2004b). Figure 2 was generated in Quantum GIS (QGIS) version 2.18.9 ‘Las Palmas’ (QGIS, 2017), and map shapefiles from IBGE (1992) for Brazilian ecological tension areas. Identification of M. molossus was based on external and cranio-dental characters following Gregorin & Taddei (2002) and by direct comparison with other specimens housed in the MPEG. Five external measurements of the

alcohol-preserved specimen were taken with a caliper to 0.01 mm precision.

RESULTS AND DISCUSSION External measurements of the MPEG 45475 M. molossus specimen are: head-body length 54.00 mm, tail 31.00 mm, forearm 38.44 mm, ear 10.00 mm, and tragus 2.77 mm. These measurements fall inside the range known for normal female individuals of M. molossus (Fabian & Gregorin, 2007). Geiger & Pacheco (2006) observed the integration of albino individuals in a colony of Nyctinomops laticaudatus, and found no significant difference in size and weight between albino and normal individuals. Normal individuals of M. molossus have fur color varying from dark brown to black, or they may be reddish-brown (Reis et al., 2007), but our specimen shows spotless white skin and almost completely white coat, except for a faint ventral line of light grayish fur due the slight coloration of the apical ends of the fur. Also, the specimen has red eyes instead black colored. Mammal albino individuals are unable to produce

Figure 2. Locality of record of the albino Molossus molossus (MPEG 45475) from Imperatriz, Maranhão, Brazil.

275

First record of total albinism in Molossus molossus (Chiroptera: Molossidae) from northeastern Brazil

melanin pigment, while in leucism there is reduction of melanin resulting in individuals that can be either completely white or not (NOAH, 2018). The difference is that in leucism the eyes are black-colored instead of red or pink, as in our specimen. Our specimen probably integrated a colony near to the house or was under the roof of the residence where it was found. Albino individuals are more exposed to predation and other stress situations due to their differentiated phenotype. However, as in the M. molossus herein described, shelters could safeguard the survival of these individuals, since they protect them from exposure to sunlight and predators. In addition, the nocturnal habits of bats may attenuate the vulnerability compared to other albino species with diurnal habits (Rocha et al., 2013). The only other Brazilian record of albinism in M. molossus occurred in a specimen found dead in a fallen hollow trunk, at Santa Vitória do Palmar municipality, Rio Grande do Sul state (Veiga & Oliveira, 1995). This hollow trunk served as a roost for ‘numerous individuals of several species and genera’ (ad litteram Veiga & Oliveira, 1995) and some died when the trunk fell, among them an albino M. molossus. It appears that the roosting preferences of M. molossus could be favoring the reproductive success of albino individuals (Uieda, 2000). Four other records of pigmentary anomalies in Molossus molossus are documented: one from Cuba found in the mammal collection of Museum of Comparative Zoology, Harvard University (Allen, 1939); two specimens from Puerto Rico captured in houses (Heatwole et al., 1964); one from Venezuela found in the mammal collection of the Museo de Ciencias Naturales Guanare (Soriano et al., 1993); and one from Peru captured in nature (Tello et al., 2014). Chiroptera is the second Neotropical mammalian order in number of records for anomalous color (Abreu et al., 2013). However, albinism is considered an uncommon phenomenon in bats (e.g., in Brazil, only 5.6 % of 178 spp., sensu Nogueira et al., 2014), and patterns of its occurrence are still difficult to determine (Rosa et al., 2017). Furthermore, some authors suggest that albinism

in bats is not so harmful, since they are acoustically guided (Abreu et al., 2013). It is important to report cases like the present one, providing data for revisions that aim to further understand this phenomenon, such as Uieda (2000), Abreu et al. (2013), Rosa et al. (2017), and Zortéa & Silva (2018). Finally, it is of interest to note that several records of albinism in bats were obtained from museum specimens (e.g., Allen, 1939; Soriano et al., 1993; Tello et al., 2014; present study), demonstrating the importance of well-documented specimens in museum collections.

ACKNOWLEDGMENTS We thank J. S. Silva Jr (‘Cazuza’) for access to the mammal collection in MPEG; C. Moraes, Airton da Luz, and ‘Dico’ Rodrigues for support in the MPEG collection; M. Zórtea sent us important literature. Comments from two anonymous reviewers improved the manuscript. ACSN received a fellowship from the Programa Institucional de Bolsas de Iniciação Científica/Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico/Museu Paraense Emílio Goeldi (PIBIC/CNPq/MPEG) (process 145331/2017-2); ARB received a research fellowship from the Desenvolvimento Científico e Tecnológico Regional/ Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (DCRq/CNPq) (process 300461/2016-0); LCT received a Post doctoral Empresarial research fellowship from the Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico PDI/CNPq (process 300023/2018-9). REFERENCES ABREU, M. S. L., R. MACHADO, F. BARBIERI, N. S. FREITAS & L. R. OLIVEIRA, 2013. Anomalous colour in Neotropical mammals: a review with new records for Didelphis sp. (Didelphidae, Didelphimorphia) and Arctocephalus australis (Otariidae, Carnivora). Brazilian Journal of Biology 73(1): 185-194. DOI: <http://dx.doi. org/10.1590/S1519-69842013000100020>. ALLEN, G. M., 1939. Bats: 1-368. Harvard University Press, Cambridge, MA. EGER, J. L., 2007. Family Molossidae. In: A. L. GARDNER (Ed.): Mammals of South America: Marsupials, Xenarthrans, Shrews, and Bats: v. 1: 399-440. University of Chicago Press, Chicago, Illinois.

276

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 2, p. 273-277, maio-ago. 2018

FABIAN, M. E. & R. GREGORIN, 2007. Família Molossidae. In: N. R. REIS, A. L. PERACCHI, W. A. PEDRO & I. P. LIMA (Ed.): Morcegos do Brasil: 149-165. Editora da Universidade Estadual de Londrina, Londrina. GEIGER, D. & S. M. PACHECO, 2006. Registro de albinismo parcial em Nyctinomops laticaudatus (E. Geoffroy, 1805) (Chiroptera: Molossidae) no Sul do Brasil. Chiroptera Neotropical 12(1): 250254. Available at: <https://chiroptera.unb.br/index.php/cn/article/ view/237>. Accessed on: 14 March 2018. GREGORIN, R. & V. A. TADDEI, 2002. Chave artificial para a identificação de molossídeos brasileiros (Mammalia, Chiroptera). Journal of Neotropical Mammalogy 9(1): 13-32. GRIFFITHS, A. J. F., S. R. WESSLER, S. B. CARROLL & J. DOEBLEY, 2013. Introdução à genética: 10. ed.: 1-710. Guanabara-Koogan, Rio de Janeiro. HEATWOLE, H., J. F. ARROYO-SALAMÁN & G. HERNÁNDEZ, 1964. Albinism in the bat, Molossus fortis. Journal of Mammalogy 45(3): 476. DOI: <https://doi.org/10.2307/1377427>.

QGIS, 2017. QGIS 2.18.9 ‘Las Palmas’. Free Software Foundation, Inc., Boston, MA. Available from: <http://www.qgis.org/en/site/ forusers/download.html>. Accessed on: 1 February 2018. REIS, N. R., A. L. PERACCHI, W. A. PEDRO & I. P. LIMA (Ed.), 2007. Morcegos do Brasil: 1-253. Editora da Universidade Estadual de Londrina, Londrina. ROCHA, A. P., J. A. FEIJÓ, C. R. DONATO & S. F. FERRARI, 2013. Leucism in Seba’s short-tailed bat, Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758), from a rock shelter in northeastern Brazil. Chiroptera Neotropical 19(1): 1151-1153. Available at: <https://chiroptera.unb. br/index.php/cn/article/view/142>. Accessed on: 14 March 2018. ROSA, A. R., L. F. A. MARTORELLI, M. F. ALMEIDA & C. C. AIRES, 2017. Albinism in Carollia perspicillata (Chiroptera; Phyllostomidae), in the state of Rondônia, Brazil. A brief review of albinism in bats. Biotemas 30(3): 71-77. DOI: <https://doi.org/10.5007/21757925.2017v30n3p71>. SORIANO, P., A. UTRERA & M. SOSA, 1993. Dos registros de murciélagos albinos para Venezuela. Biollania 9: 149-150.

INSTITUTO BRASILEIRO DE GEOGRAFIA E ESTATÍSTICA (IBGE), 1992. Mapa de vegetação do Brasil. IBGE, Rio de Janeiro. Available at: <http://www.dpi.inpe.br/Ambdata/mapa_sipam.php>. Accessed on: 1 February 2018.

TELLO, C., D. G. STREICKER, J. GOMEZ & P. M. VELAZCO, 2014. New records of pigmentation disorders in molossid and phyllostomid (Chiroptera) bats from Peru. Mammalia 78(2): 191-197. DOI: <https://doi.org/10.1515/mammalia-2013-0019>.

INSTITUTO BRASILEIRO DE GEOGRAFIA E ESTATÍSTICA (IBGE), 2004a. Mapa de biomas do Brasil. MMA/IBGE, Brasília/ Rio de Janeiro. Scale 1:5.000.000.

UIEDA, W., 2000. A review of complete albinism in bats with five new cases from Brazil. Acta Chiropterologica 2(1): 97-105.

INSTITUTO BRASILEIRO DE GEOGRAFIA E ESTATÍSTICA (IBGE), 2004b. Mapa de vegetação do Brasil. 3. ed. IBGE, Rio de Janeiro. Scale 1:5.000.000.

VEIGA, L. A. & A. T. D. OLIVEIRA, 1995. A case of true albinism in the bat Molossus molossus, Pallas (Chiroptera, Molossidae) in Santa Vitoria do Palmar, RS, Brazil. Arquivos de Biologia e Tecnologia 38(3): 878-881.

N AT I O N A L O R G A N I Z AT I O N F O R A L B I N I S M A N D HYPOPIGMENTATION (NOAH), 2018. Information Bulletin – What is albinism? Available at: <https://www.albinism.org/learnabout-albinism/>. Accessed on: 4 April 2018.

ZORTÉA, M. & M. C. SILVA, 2018. Albinism in the striped spearnosed bat Gardnerycteris crenulatum (Chiroptera: Phyllostomidae) with an updated list of albino bats in the world. Mammalia 82(1): 78-84. DOI: <https://doi.org/10.1515/mammalia-2016-0080>.

NOGUEIRA, M. R., I. P. LIMA, R. MORATELLI, V. C. TAVARES, R. GREGORIN & A. L. PERACCHI, 2014. Checklist of Brazilian bats, with comments on original records. Check List 10(4): 808-821. DOI: <http://dx.doi.org/10.15560/10.4.808>.

277

BOLETIM DO MUSEU PARAENSE EMÍLIO GOELDI. CIÊNCIAS NATURAIS INSTRUÇÕES AOS AUTORES Objetivos e política editorial O Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais tem como missão publicar trabalhos originais em biologia (zoologia, botânica, biogeografia, ecologia, taxonomia, anatomia, biodiversidade, vegetação, conservação da natureza) e geologia. A revista aceita colaborações em português, espanhol e inglês (Inglaterra) para as seguintes seções: Artigos Científicos – textos analíticos originais, resultantes de estudos e pesquisas com contribuição efetiva para o avanço do conhecimento. Até 50 laudas. Notas de Pesquisa – relato preliminar sobre observações de campo, dificuldades e progressos de pesquisa em andamento, ou em fase inicial, enfatizando hipóteses, comentando fontes, resultados parciais, métodos e técnicas utilizados. Até 15 laudas. Memória – seção que se destina à divulgação de acervos ou seus componentes que tenham relevância para a pesquisa científica; de documentos transcritos parcial ou integralmente, acompanhados de texto introdutório; e de ensaios biográficos, incluindo obituário ou memórias pessoais. Até 15 laudas. Resenhas Bibliográficas – texto descritivo e/ou crítico de obras publicadas na forma impressa ou eletrônica. Até cinco laudas. Teses e Dissertações – descrição sucinta, sem bibliografia, de dissertações de mestrado, teses de doutorado e livre-docência. Uma lauda.

Apresentação de originais Os originais devem ser encaminhados ao Editor Científico por meio de mensagem eletrônica (boletim.naturais@museu-goeldi.br), contendo, obrigatoriamente, o título do trabalho, o nome completo, por extenso, do autor principal e dos demais autores, a indicação de autor para correspondência (com endereço completo, CEP, telefones, fax, e-mail) e uma declaração de que o autor principal se responsabiliza pela inclusão dos coautores. A revista possui um Conselho Científico. Os trabalhos submetidos são primeiramente avaliados pelo Editor ou por um dos Editores Associados. O Editor reserva-se o direito de sugerir alterações nos trabalhos recebidos ou devolvê-los, caso não estejam de acordo com os critérios exigidos para publicação. Uma vez aceitos, os artigos seguem para avaliação por pares (peer-review). Os artigos são analisados por dois especialistas, no mínimo, que não integram a Comissão Editorial. Caso haja discordância entre os pareceres, o trabalho é submetido a outro(s) especialista(s). Caso mudanças ou correções sejam recomendadas, o trabalho é devolvido ao(s) autor(es), que terá(ão) um prazo de trinta dias para elaborar nova versão. Os arquivos referentes a artigos não aprovados para publicação são deletados. A publicação implica cessão integral dos direitos autorais do trabalho à revista. A declaração para a cessão de direitos autorais é enviada juntamente com a notificação de aceite do artigo. Deve ser impressa e devolvida assinada via correios. Todos os autores devem assinar uma declaração. Aos Editores, ao Conselho Científico e aos consultores científicos ad hoc cabe a responsabilidade ética do sigilo e da colaboração voluntária para garantir a qualidade científica das publicações e da revista. Aos autores, cabe a responsabilidade da veracidade das informações prestadas, do depósito dos materiais estudados em instituições legais, quando couber, e o cumprimento das leis locais que regem a coleta, o estudo e a publicação dos dados.

Preparação de originais Os originais devem ser enviados com texto digitado em Word, com fonte Times New Roman, tamanho 12, entrelinha 1,5, em laudas sequencialmente numeradas. Na primeira folha (folha de rosto) devem constar: título (no idioma do texto e em inglês); nome(s) completo(s) do(s) autor(es); filiação institucional (por extenso); endereço(s) completo(s); e-mail de todos os autores. Na página dois, devem constar: título (no idioma do texto e em inglês), resumo, abstract, palavras-chave e keywords. Não incluir o(s) nome(s) do(s) autor(es). Tabelas devem ser digitadas em Word, sequencialmente numeradas, com claro enunciado. Ilustrações e gráficos devem ser apresentados em páginas separadas e numeradas, com as respectivas legendas, e em arquivos à parte em formato TIFF (preferencialmente) ou JPEG, com resolução mínima de 500 dpi, tamanho mínimo de 3.000 pixels de largura. O texto deve, obrigatoriamente, fazer referência a todas as tabelas, gráficos e ilustrações. Chaves devem ser apresentadas no seguinte formato: 1. Lagarto com 4 patas minúsculas..............................................................................................................................................2

Lagarto com 4 patas bem desenvolvidas.................................................................................................................................3

2. Dígitos geralmente sem unhas, dorsais lisas.....................................................................................................Bachia flavescens

Dígitos com unhas, dorsais quilhadas.................................................................................................................Bachia panoplia

3. Mãos com apenas 4 dedos....................................................................................................................................................4

Mãos com 5 dedos................................................................................................................................................................5

4. Escamas dorsais lisas....................................................................................................................Gymnophthalmus underwoodii

Escamas dorsais quilhadas.................................................................................................................Amapasaurus tetradactylus

5. Cabeça com grandes placas...................................................................................................................................................6

Cabeça com escamas pequenas............................................................................................................................................7

6. Placas posteriores da cabeça formam uma linha redonda.........................................................................Alopoglossus angulatus

Placas posteriores da cabeça formam uma linha reta...................................................................................... Arthrosaura kockii

7. Etc. Etc. Pede-se destacar termos ou expressões por meio de aspas simples. Apenas termos científicos latinizados ou em língua estrangeira devem constar em itálico. Observar cuidadosamente as regras de nomenclatura científica, assim como abreviaturas e convenções adotadas em disciplinas especializadas. Citações e referências a autores no decorrer do texto devem subordinar-se à seguinte forma: sobrenome do autor (apenas com inicial maiúscula) e ano (exemplo: Weaver, 1989). Em trabalhos com dois autores, os nomes devem ser separados por “&”. No caso de mais de dois autores, menciona-se somente o nome do primeiro autor seguido por “et al.”. Todas as obras citadas ao longo do texto devem estar corretamente referenciadas ao final do artigo.

Estrutura básica dos trabalhos Título – No idioma do texto e em inglês (quando este não for o idioma do texto). Deve ser escrito em caixa baixa, em negrito, centralizado na página. Resumo e Abstract – Texto em um único parágrafo, ressaltando os objetivos, métodos e conclusões do trabalho, com, no máximo, duzentas palavras, no idioma do texto (Resumo) e em inglês (Abstract). A versão para o inglês é de responsabilidade do(s) autor(es). Palavras-chave e Keywords – Três a seis palavras que identifiquem os temas do trabalho, para fins de indexação em bases de dados. Introdução – Deve conter uma visão clara e concisa de conhecimentos atualizados sobre o tema do artigo, oferecendo citações pertinentes e declarando o objetivo do estudo.

Material e métodos – Exposição clara dos métodos e procedimentos de pesquisa e de análise de dados. Técnicas já publicadas devem ser apenas citadas e não descritas. Termos científicos, incluindo espécies animais e vegetais, devem ser indicados de maneira correta e completa (nome, autor e ano de descrição). Resultados e discussão – Podem ser comparativos ou analíticos, ou enfatizar novos e importantes aspectos do estudo. Podem ser apresentados em um mesmo item ou em separado, em sequência lógica no texto, usando tabelas, gráficos e figuras, dependendo da estrutura do trabalho. Conclusão – Deve ser clara, concisa e responder aos objetivos do estudo. Agradecimentos – Devem ser sucintos: créditos de financiamento; vinculação do artigo a programas de pós-graduação e/ou projetos de pesquisa; agradecimentos pessoais e institucionais. Nomes de instituições devem ser por extenso, de pessoas pelas iniciais e sobrenome, explicando o motivo do agradecimento. Referências – Devem ser listadas ao final do trabalho, em ordem alfabética, de acordo com o sobrenome do primeiro autor. No caso de mais de uma referência de um mesmo autor, usar ordem cronológica, do trabalho mais antigo ao mais recente. No caso de mais de uma publicação do mesmo autor com o mesmo ano, utilizar letras após o ano para diferenciá-las. Nomes de periódicos devem ser por extenso. Teses e dissertações acadêmicas devem preferencialmente estar publicadas. Estruturar as referências segundo os modelos a seguir: Livro: WEAVER, C. E., 1989. Clays, muds and shales: 1-819. Elsevier, Amsterdam. Capítulo de livro: ARANHA, L. G., H. P. LIMA, R. K. MAKINO & J. M. SOUZA, 1990. Origem e evolução das bacias de Bragança – Viseu, S. Luís e Ilha Nova. In: E. J. MILANI & G. P. RAJA-GABAGLIA (Eds.): Origem e evolução das bacias sedimentares: 221234. PETROBRÁS, Rio de Janeiro. Artigo de periódico: GANS, C., 1974. New records of small amphisbaenians from northern South America. Journal of Herpetology 8(3): 273-276. Série/Coleção: CAMARGO, C. E. D., 1987. Mandioca, o “pão caboclo”: de alimento a combustível: 1-66. Icone (Coleção Brasil Agrícola), São Paulo. Documento eletrônico: IBGE, 2004. Fundação Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Disponível em: <http//www.ibge. gov.br/home/estatistica/indicadores/agropecuaria/lspa/defaut.shtm>. Acesso em: 23 janeiro 2004.

Provas Os trabalhos, depois de formatados, são encaminhados em PDF para a revisão final dos autores, que devem devolvê-los com a maior brevidade possível. Os pedidos de alterações ou ajustes no texto devem ser feitos por escrito. Nessa etapa, não serão aceitas modificações no conteúdo do trabalho ou que impliquem alteração na paginação. Caso o autor não responda ao prazo, a versão formatada será considerada aprovada. Cada autor receberá, via Correios, dois exemplares do Boletim. Os artigos são divulgados integralmente no formato PDF no sítio da revista, com acesso aberto.

Endereço para correspondência Museu Paraense Emílio Goeldi Editor do Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais Av. Perimetral, 1901 - Terra Firme CEP 66077-530 Belém - PA - Brasil Telefone: 55-91-3075-6186 E-mail: boletim.naturais@museu-goeldi.br

Lembre-se: 1- Antes de enviar seu trabalho, verifique se foram cumpridas as normas acima. Disso depende o início do processo editorial. 2- Após a aprovação, os trabalhos são publicados por ordem de chegada. O Editor Científico também pode determinar o momento mais oportuno. 3- É de responsabilidade do(s) autor(es) o conteúdo científico do artigo, o cuidado com o idioma em que ele foi concebido, bem como a coerência da versão para o inglês do título, do resumo (abstract) e das palavras-chave (keywords). Quando o idioma não estiver corretamente utilizado, o trabalho pode ser recusado.

BOLETIM DO MUSEU PARAENSE EMÍLIO GOELDI. CIÊNCIAS NATURAIS INSTRUCTIONS FOR AUTHORS Goals and editorial policy The mission of the Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais is to publish original works on Biology (zoology, botany, biogeography, ecology, taxonomy, anatomy, biodiversity, vegetation, nature conservation) and Geology. The journal accepts contributions in Portuguese, Spanish, and English (UK) for the following sections: Articles – Scientific and original analytical papers stemming from studies and research, which effectively contribute to building knowledge in the field. Maximum length: 50 pages. Short Communications – Preliminary reports on field observations, problems and progress of current research, emphasizing hypotheses, mentioning sources, partial results, methods and techniques used. Maximum length: 15 pages. Memory – Section intended to report on museum collections, that are relevant for scientific issues; and biographical essays, including obituaries or personal memories. Maximum length: 15 pages. Book Reviews – Text discussing recently published books in the field of natural sciences, in print or electronically. Maximum length: 5 pages. Theses and Dissertations – Theses and dissertations abstracts, with no references section. Maximum length: 1 page.

Submitting a manuscript Manuscripts should be sent to the Scientific Editor by e-mail (boletim.naturais@museu-goeldi.br), with a letter containing: title, full name (no abbreviations) of the main author and other authors, mailing address (complete address, zip code, phone number, fax, e-mail), and declaration stating the main author is responsible for the inclusion of the co-authors. The journal has a Scientific Board. The manuscripts are first examined by the Editor or by one of the Associate Editors. The Editor has the right to recommend alterations be made to the papers submitted or to return them when they fail to comply with the journal’s editorial policy. Upon acceptance, the manuscripts are submitted to peer-review and are reviewed by two specialists who are not members of the Editorial Commission. In the event of disagreement, the manuscript is submitted to other(s) referee(s). If changes or corrections need to be made, the manuscript is returned to the authors who will have thirty days to send a new version. Files related to not accepted manuscripts will be deleted. Publication means fully assigning and transferring all copyrights of the manuscript to the journal. The Liability Statement and Assignment of Copyrights will be enclosed with the notice of acceptance. All the authors must sign the document and return it to the journal. The editors, the Advisory Body and ad hoc scientific advisors are responsible for the ethical duty of confidentiality and their voluntary collaboration to ensure the scientific quality of papers published in the journal. Authors are responsible for the veracity of the information provided, the deposition of the materials studied in recognised institutions (where applicable) and compliance with local laws that govern the collection, study and publication of data.

Preparing manuscripts The manuscripts should be sent in Word for Windows formats, in Times New Roman, font 12, 1.5 spacing between lines, and pages must be sequentially numbered. First page (cover page) must include: title (in the original language and in English); author(s)’s full name; affiliation

(no abbreviations); complete address (es); and e-mail(s) for all authors. A following printed page must include: title, abstract, and keywords (in the original language and in English). Do not mention the name(s) of the author(s). Tables should be in Word format, sequentially numbered, and with clear captions. Images and graphs should be on separate and numbered pages, with their respective captions. They should also be sent in separate files. Digitized images should have a minimum resolution of 500 dpi, minimum size of 3,000 pixels, in TIFF (preferably) or JPEG format. All tables, graphs and images must be necessarily mentioned in the text body. Keys have to be presented in the following format: 1. Lizard with 4 small limbs…………………………………………………………………………………….........…………2

Lizard with 4 well developed limbs……………………………………………………………………...................………..3

2. Fingers and toes generally without nails, dorsals smooth…………….....................................................…….Bachia flavescens

Fingers and toes with nails, dorsals keeled……………………………………..........................................……Bachia panoplia

3. Hands with only 4 fingers………………………………………………………………………………...........…………….4

Hands with 5 fingers……………………………………………………………………………………………........……….5

4. Dorsal scales smooth………………………………………………...................................……Gymnophthalmus underwoodii

Dorsal scales keeled………………………………………….................................……………….Amapasaurus tetradactylus

5. Head with large scales……………………………………………………………………………………………….......….6

Head with small scales…………………………………………………………………………………….........……………7

6. Posterior scales of head forming a rounded line...........................................................…………………Alopoglossus angulatus

Posterior scales of head forming a straight line………………………...............................................………..Arthrosaura kockii

7. Etc. Etc. To highlight terms or phrases, please use single quotation marks. Only foreing language words and phrases, and latinized scientific names should be in italics. Texts must fully comply with naming rules, abbreviations and conventions adopted in specific fields. To quoting or mentioning authors throughout the text, please use the following format: author’s last name (capitalize only the first letter) and year (example: Weaver, 1989). Publications with two authors are cited with an “&” between the names. In cases where there are more than two authors only the name of the first author is mentioned followed by “et al.”. All quotations in the text body must be accurate and listed at the end of the paper.

Basic text structure Title – The title must appear both in the original language of the text and in English (when English is not the original language). Title must be centralized and in bold. Do not use capitals. Abstract – This section should be one paragraph long and highlight the goals, methods, and results of the study. Maximum length: 200 words. The abstract should be presented both in Portuguese/Spanish and in English. The authors are responsible for the English translation. Keywords – Three to six words that identify the topics addressed, for the purpose of indexing the paper in databases. Introduction – The introduction should contain a clear and concise description based on state-of-the-art knowledge on the topic addressed. It should provide relevant quotations, and express the goals of the study clearly. Materials and Methods – This section contains clear information on methods, procedures and data analysis. Previously published studies should not be described, only mentioned. Scientific terms, including the names of plants and animals, should be provided correctly and accurately (name, author, year of description).

Results and Discussion – The results and discussion can be comparative or analytical, or emphasize new and important aspects of the study. They can be addressed together under the same topic, or separately according to the logical order of the paper by using tables, graphics and pictures depending on the structure of the text. Conclusion – The conclusion should be clear and concise, and should mirror the goals of the study. Acknowledgements – Acknowledgements are brief and can mention: support and funding; connections to graduate programs and/or research projects; acknowledgement to individuals and institutions. The names of institutions should be written in full, those of individuals with initials and family name, indicating what motivated the acknowledgement. References – References should appear at the end of the text in alphabetical order according to the last name of the first author. In the event of two or more references to the same author, please use chronological order starting with the earliest work. In case there are several publications by the same author in the same year, use lower case letters behind the year to differentiate them. Theses and academic dissertations preferably must have been published. References should follow the examples below: Book: WEAVER, C. E., 1989. Clays, muds and shales: 1-819. Elsevier, Amsterdam. Chapter in book: ARANHA, L. G., H. P. LIMA, R. K. MAKINO & J. M. SOUZA, 1990. Origem e evolução das bacias de Bragança – Viseu, S. Luís e Ilha Nova. In: E. J. MILANI & G. P. RAJA-GABAGLIA (Eds.): Origem e evolução das bacias sedimentares: 221234. PETROBRÁS, Rio de Janeiro. Article in journal: GANS, C., 1974. New records of small amphisbaenians from northern South America. Journal of Herpetology 8(3): 273-276. Series/Collection: CAMARGO, C. E. D., 1987. Mandioca, o “pão caboclo”: de alimento a combustível: 1-66. Icone (Coleção Brasil Agrícola), São Paulo. Electronic document: IBGE, 2004. Fundação Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Available at: <http//www.ibge.gov.br/ home/estatistica/indicadores/agropecuaria/lspa/defaut.shtm>. Accessed on: 23 January 2004.

Proofs Authors will receive their paper in PDF format for final approval, and must return the file as soon as possible. Authors must inform the Editors in writing of any changes in the text and/or approval issues. At this stage, changes concerning content or changes resulting in an increase or decrease in the number of pages will not be accepted. In the event the author does not meet the deadline, the formatted paper will be considered approved by the author. Each author will receive two printed copies of the journal. The papers will be disclosed in full, in PDF format in the journal website.

Mailing address Museu Paraense Emílio Goeldi Editor do Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais Av. Perimetral, 1901 - Terra Firme CEP 66077-530 Belém - PA - Brazil Phone: 55-91-3075-6186 E-mail: boletim.naturais@museu-goeldi.br

Please note: 1- Before submitting your manuscript to the journal, please check whether you have complied with the norms above. For the editorial process to begin, submitters must comply with the policy. 2- After acceptance, the papers will be published according to order of arrival. The Scientific Editor may also decide on the most convenient time for publication. 3- The authors are fully responsible for the scientific content of their manuscripts, language quality, in addition to accuracy between the original and the English version of the title, abstract and keywords. When language is not correct a manuscript can be refused.

Boletim do Museu Paraense EmĂlio Goeldi Formato: 50P0 x 59P6 Tipografia: MPEG