BGOELDI. Naturais v13n3 by Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais

Boletim do Museu Paraense EmĂlio Goeldi CiĂŞncias Naturais

v. 13, n. 3 setembro-dezembro 2018

BOLETIM DO MUSEU PARAENSE EMÍLIO GOELDI. CIÊNCIAS NATURAIS (ISSN 2317-6237)

IMAGEM DA CAPA Fungos amazônicos. Foto: Fernando Filho.

O Boletim do Museu Paraense de História Natural e Ethnographia foi criado por Emílio Goeldi e o primeiro fascículo surgiu em 1894. O atual Boletim é sucedâneo daquele. The Boletim do Museu Paraense de História Natural e Ethnographia was created by Emilio Goeldi, and the first number was issued in 1894. The present one is the successor to this publication.

EDITOR CIENTÍFICO Fernando da Silva Carvalho Filho EDITORES ASSOCIADOS Adriana Maria Coimbra Horbe Alexander C. Lees Alexandre Salino Anna Luiza Ilkiu Borges Fernando Jacques Althoff José de Sousa e Silva Júnior (Cazuza) Laszlo Nagy Lezilda Carvalho Torgan Maria Inês Feijó Ramos Pedro Lage Viana Shirley Martins Silva Toby Gardner CONSELHO EDITORIAL CIENTÍFICO Ana Maria Giulietti - Universidade Estadual de Feira de Santana - Feira de Santana - Brasil Augusto Shinya Abe - Universidade Estadual Paulista - Rio Claro - Brasil Carlos Afonso Nobre - Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais - São José dos Campos - Brasil Douglas C. Daly - New York Botanical Garden - New York - USA Hans ter Steege - Utrecht University - Utrecht - Netherlands Ima Célia Guimarães Vieira - Museu Paraense Emílio Goeldi - Belém - Brasil John Bates - Field Museum of Natural History - Chicago - USA José Maria Cardoso da Silva - Conservação Internacional - Belém - Brasil Laurent Polidori - l’Ecole Supérieure des Géomètres Topographes - Le Mans - França Lauro Valentim Stoll Nardi - Universidade Federal do Rio Grande do Sul - Porto Alegre - Brasil Miguel Trefaut Rodrigues - Universidade de São Paulo - São Paulo - Brasil Nelson Papavero - Museu de Zoologia - Universidade de São Paulo - São Paulo - Brasil Peter Mann de Toledo - Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais - São José dos Campos - Brasil Philippe Kok - Royal Belgian Institute of Natural Sciences - Brussels - Bélgica Roberto Dall’Agnol - Universidade Federal do Pará - Belém - Brasil Rui Cerqueira - Universidade Federal do Rio de Janeiro - Rio de Janeiro - Brasil William Woods - University of Kansas - Lawrence - USA NÚCLEO EDITORIAL Rafaele Lima - Assistente editorial Talita do Vale - Editoração, versão eletrônica e capa deste número Normalização - Núcleo Editorial Boletim Projeto Gráfico - Elaynia Ono

Ministério da Ciência, Tecnologia, Inovações e Comunicações Museu Paraense Emílio Goeldi

Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi Ciências Naturais

ISSN 2317-6237 Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi

Cienc. Nat.

Belém

v. 13

n. 3

p. 303-483 setembro-dezembro 2018

ENDEREÇO PARA CORRESPONDÊNCIA: Museu Paraense Emílio Goeldi Núcleo Editorial - Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi Av. Perimetral, 1901 Terra Firme – CEP 66077-530 Belém - PA - Brasil Telefone: 55-91-3075-6186 E-mail: boletim.naturais@museu-goeldi.br

INDEXADORES CAB Abstracts IBSS - International Bibliography of the Social Sciences LATINDEX - Sistema Regional de Información en Línea para Revistas Científicas de América Latina, el Caribe, Espanã y Portugal Zoological Record

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Dados Internacionais de Catalogação na Publicação CIP Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais. 2018. – Belém: MPEG, 2018. v. 13 n. 3., v. il. Semestral: 1984-2002 Interrompida: 2003-2004 Quadrimestral a partir do v. 1, 2005. Títulos anteriores: Boletim Museu Paraense de História Natural e Ethnographia 1894-98; Boletim Museu Paraense de História Natural e Ethnographia (Museu Goeldi) 1902; Boletim do Museu Goeldi (Museu Paraense) de História Natural e Ethnographia 1906-1914; Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi de História Natural e Etnografia 1933; Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi 1949-2002, série Zoologia, série Botânica e série Ciências da Terra; Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi, série Ciências Naturais, em 2005. A partir de 2006, Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais. ISSN 2317-6237 1. Micologia. 2. Botânica. 3. Zoologia. 4. Ecologia da Paisagem. 5. Geologia. 6. Recursos Hídricos. I. Museu Paraense Emílio Goeldi.

CARTA DO EDITOR

É com grande satisfação que informo a publicação de mais um número do Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais. Como é tradição desta revista científica, o sumário é composto por artigos de várias áreas do conhecimento, como micologia, botânica, zoologia, ecologia da paisagem, geologia e recursos hídricos. Além disso, a seção Memória traz um texto que relata a história da Coordenação de Botânica do Museu Paraense Emílio Goeldi ao longo dos 150 anos da instituição. Na área de micologia, o artigo de Xavier e colaboradores apresenta dados sobre a riqueza de fungos Agaricomycetes poroides de uma área do Amapá, onde foram registradas 100 espécies, pertencentes a 54 gêneros, dez famílias e três ordens (Hymenochaetales, Polyporales e Russulales). Destas, 18 ainda não haviam sido registradas para o estado e uma (Oxyporus lacera) não possuía registro para o Brasil. Os autores verificaram que 79% das espécies encontradas foram consideradas como raras, e somente 1% como frequente. Ainda na área de micologia, a edição apresenta o artigo de Santos e colaboradores, que investigaram a ocorrência de fungos filamentosos associados ao trato digestivo de larvas aquáticas de insetos do gênero Phylloicus, pertencente à ordem Trichoptera. Sabe-se que os fungos estão presentes em vários tipos de ambientes, terrestres e aquáticos, interagindo com muitos grupos de organismos de forma maléfica (parasitismo) ou benéfica (mutualismo). Algumas espécies ocorrem no trato digestivo de invertebrados, principalmente de insetos. No entanto, a maioria desse tipo de estudo trata das espécies terrestres, por isso esse trabalho discute algo ainda pouco pesquisado nessa área. Os autores observaram que 94,9% das larvas continham fungos, principalmente dos gêneros Penicillium e Paraphaeosphaeria. Na área de botânica, o artigo de Visnadi apresenta o resultado de um inventário de briófitas realizado em sete parques urbanos florestados na cidade de São Paulo. Apesar das áreas de estudo estarem localizadas em centros urbanos, foram encontradas 69 espécies, havendo, entre elas, um novo registro para a região e a descoberta de duas espécies endêmicas do Brasil. É possível perceber, com esta pesquisa, a importância de parques urbanos para a manutenção da biodiversidade. Na sequência do sumário, e tratando da mesma grande área, o artigo de Silva e Fontes apresenta um levantamento das espécies de macrófitas aquáticas da lagoa Gira Mundo e do riacho Passagem do Canto, localizados no município de Barreirinhas, no estado do Maranhão. Foram registradas 11 espécies pertencentes a dez famílias na lagoa Gira Mundo, sendo Onagraceae a família mais representativa. Já no riacho Passagem do Canto, foram identificadas oito espécies, pertencentes a sete famílias, com maior representatividade para Cyperaceae. Foi também fornecida chave de identificação para as espécies encontradas. Também no campo da botânica, os resultados do estudo de Cardoso e colaboradores compõem o quinto artigo do sumário da edição. Esta contribuição apresenta chave taxonômica, redescrições, comentários e ilustrações de sete espécies de plantas da família Heliconiaceae ocorrentes na área da região metropolitana de Belém, no estado do Pará. Apesar de estar situada em uma região sob intenso impacto antrópico, essa área ainda possui quantidade relativamente elevada de espécies de Heliconiaceae, em comparação com o total de oito espécies que já foram registradas para este estado.

Partindo para discussão no âmbito da ecologia, a edição traz o estudo de Braga e colaboradores, que, como também menciona o estudo de Cardoso e colaboradores, aponta que a vegetação da área localizada no nordeste do estado do Pará está sendo drasticamente transformada devido à realização de várias atividades antrópicas. Esta pesquisa teve como foco o município de Colares e utilizou produtos e técnicas de sensoriamento remoto e de geoprocessamento para analisar a cobertura vegetal e o uso do solo da região, buscando, ainda, fazer a caracterização e a análise dos fragmentos florestais da paisagem deste local. Os autores indicam que esses dados possibilitarão o planejamento adequado da ocupação territorial deste município. Ainda sobre estudos ambientais, o sumário conta com o artigo de Pereira e colaboradores, que objetivaram avaliar o resultado da extração da drenagem feita pelas ferramentas Arc Hydro e TerraHidro, utilizando MDE SRTM submetidos à filtragem e a diferentes correções de altura de dossel florestal para o município de Paragominas, no estado do Pará. Segundo eles, a extração da drenagem por meio de dados de elevação representa etapa importante em diversos estudos ambientais, como análises hidrológicas sobre riscos de erosão e de inundações e sobre produção de sedimentos. Dessa forma, para isso, faz-se necessário saber quais das ferramentas amplamente utilizadas na extração de drenagem fornecem dados mais próximos em relação às cartas topográficas. A geologia é discutida nesta edição no artigo de Souza & Andrade, que encerra a seção de artigos científicos. Essa contribuição é resultante de pesquisa na qual foram utilizadas técnicas de sondagem elétrica vertical, junto com imagens de sensoriamento remoto e com mapeamento geológico local, a fim de criar um modelamento geoelétrico de algumas áreas contaminadas por resíduos químicos produzidos por aterro sanitário em Boa Vista, no estado de Roraima. Com isso, foi possível indicar se os corpos hídricos superficiais e subterrâneos, além do solo, adjacentes ao aterro estão sendo afetados pelas substâncias oriundas desse espaço. Na seção de notas de pesquisa, são publicados textos na área de zoologia sobre o comportamento de grupos de vertebrados. Na nota de Rocha-Lima e colaboradores, há o relato sobre o comportamento de predação de uma espécie de serpente (Erythrolamprus miliaris) envolvendo duas espécies de anfíbios. Serpentes são conhecidas por engolirem presas muito maiores do que elas mesmas, mas, como observado neste manuscrito, nem sempre elas são bem-sucedidas nesse feito. Entretanto, nem todas as espécies de serpentes se alimentam de grandes presas. Algumas famílias possuem espécies pequenas e fossoriais que se alimentam de formigas e/ou cupins. Devido a isso, elas são raramente coletadas. Na nota de Hoogmoed & Lima, a serpente fossorial da espécie Epictia collaris é registrada pela primeira vez para o Brasil, no estado do Amapá, já que tinha registro somente para o Suriname e a Guiana Francesa. A nota científica de Smith & Morris traz o relato do curioso comportamento de defesa de duas espécies de aves da família Tinamidae, popularmente conhecidas como inhambus, nhambus, macucos, jaós e tururins. As aves dessa família são parecidas com galináceos, no entanto, são mais aparentadas com emas e avestruzes. Um espécime macho de inhambu-chintã (Crypturellus tataupa) que estava em um ninho localizado no solo, chocando seus ovos, levantou as penas subcaudais como mecanismo de crípse do ninho. O outro espécime, um macuco (Tinamus solitarius), que estava empoleirado no galho de uma árvore durante a noite, ergueu a cauda quando se sentiu ameaçado, assumindo a aparência que lembra a de uma coruja. Este pode ser um caso de mimetismo batesiano, concluem os autores. Ao fim deste número, a seção Memória faz um relato histórico e atualizado sobre a Coordenação de Botânica do Museu Goeldi, por meio da contribuição do pesquisador Ricardo Secco. Foram apresentados os principais eventos históricos ocorridos durante a passagem de célebres pesquisadores pela instituição, como Jacques Huber,

Adolpho Ducke, Paulo Calvacante e Murça Pires. O manuscrito destacou também os novos projetos e atividades estabelecidas nos séculos XX e XXI pela coordenação. Ao encerrar esta carta, gostaria de agradecer aos vários autores que submeteram artigos para o Boletim, e aos inúmeros pesquisadores de várias partes do Brasil e do exterior que atuaram como avaliadores nos processos editoriais destes manuscritos. Sou profundamente grato à Dra. Ana Vilacy, por todo auxílio prestado ao longo dos anos nos quais tenho trabalhado como editor da revista, ao Dr. William L. Overal, pela leitura e correção dos textos em inglês, e à Rafaele Lima e à Talita do Vale, pelo empenho e dedicação nas atividades de editoração. Fernando da Silva Carvalho Filho Editor Científico

CARTA DO EDITOR EDITOR’S NOTE

ARTIGOS ARTICLES

Riqueza de Agaricomycetes poroides da Serra do Navio, Amazônia oriental, com novo registro de Oxyporus lacera para o Brasil Richness of poroid Agaricomycetes from Serra do Navio, eastern Amazonia, Brazil, with a new record of Oxyporus lacera for Brazil William Kalhy Silva Xavier, Helen Maria Pontes Sotão, Adriene Mayra da Silva Soares, Tatiana Baptista Gibertoni, Felipe de Jesus Rodrigues, Leif Ryvarden............................................................................................................................................303

Filamentous fungi in the digestive tract of Phylloicus larvae (Trichoptera: Calamoceratidae) in streams of the Brazilian Amazon Fungos filamentosos no trato digestório de larvas de Phylloicus (Trichoptera: Calamoceratidae) em igarapés da Amazônia brasileira Taides Tavares dos Santos, Keyty Almeida de Oliveira, Marcos José Salgado Vital, Sheyla Regina Marques Couceiro, Paula Benevides de Morais................................................................................................................................................................ 317

Heterogeneidade florística da brioflora em fragmentos de vegetação e a conservação das áreas verdes urbanas Floristic heterogeneity of the brioflora in fragments of vegetation and the conservation of urban green areas Sandra Regina Visnadi........................................................................................................................................................................327

Macrófitas aquáticas no nordeste maranhense: levantamento florístico e chave de identificação Aquatic macrophytes from northeastern Maranhão: floristic survey and identification key Ellen Cristina Vale Silva, Khey Albert de Azevedo Fontes....................................................................................................................355

Heliconiaceae na região metropolitana de Belém, estado do Pará, Brasil Heliconiaceae in the metropolitan region of Belém, state of Pará, Brazil Jesiane Miranda Cardoso, André dos Santos Bragança Gil, Climbiê Ferreira Hall ................................................................................367

Caracterização e análise dos fragmentos florestais e uso do solo no município de Colares, nordeste do Pará, Brasil Characterization and analysis of forest fragments and land use in the municipality of Colares, northeastern Pará, Brazil Thaís Gleice Martins Braga, Gabriel Máximo da Silva, Madson Oliveira Lima, Andréa Laize Pureza Silva, Merilene do Socorro Silva Costa, Paula Fernanda Viegas Pinheiro, Oberdan Oliveira Ferreira.............................................................383

Avaliação de ferramentas automáticas para a extração da rede de drenagem a partir de dados de elevação SRTM para o município de Paragominas, estado do Pará, Brasil Evaluation of automatic tools for drainage network extraction from SRTM elevation data for Paragominas Municipality, Pará, Brazil Jorge Luis Gavina Pereira, Leandro Valle Ferreira, Gil Mendes Sales, Marcelo Cordeiro Thalês, René Poccard-Chapuis, Camilo Daleles Rennó, Sérgio Rosim............................................................................................................409

NOTAS DE PESQUISA SHORT COMMUNICATIONS

Resistividade no entorno do aterro sanitário municipal de Boa Vista, Roraima, Brasil: implicações ambientais Electrical resistivity around the sanitary landfill in Boa Vista, Roraima, Brazil: implications for environmental constraints Lena Simone Barata Souza, Guilherme Gonzaga de Andrade.............................................................................................................435

Erythrolamprus miliaris orinus (Reptilia, Squamata, Dipsadidae): tentativas de predação de Boana faber e Leptodactylus latrans Erythrolamprus miliaris orinus (Reptilia, Squamata, Dipsadidae): predation attempts on Boana faber and Leptodactylus latrans (Amphibia, Anura) Ana Beatriz Carollo Rocha-Lima, Isaías Santos, Letícia Suigh Carlos Duarte, William Pinheiro da Costa...............................................455

Epictia collaris (Hoogmoed, 1977) (Reptilia: Squamata: Leptotyphlopidae), new record for the herpetofauna of Amapá and Brazil, with additional localities in French Guiana and a distribution map Epictia collaris (Hoogmoed, 1977) (Reptilia: Squamata: Leptotyphlopidae), novo registro para a herpetofauna do Amapá e do Brasil, incluindo localidades adicionais na Guiana Francesa e um mapa de distribuição Marinus S. Hoogmoed, Jucivaldo Dias Lima....................................................................................................................................... 461

Crypsis in two species of tinamou (Tinamiformes: Tinamidae): roosting Solitary Tinamous [Tinamus solitarius (Vieillot, 1819)] probably mimic owls Crípse em duas espécies de Tinamidae (Tinamiformes: Tinamidae): macucos [Tinamus solitarius (Vieillot, 1819)] repousando em galhos provavelmente imitam corujas Paul Smith, Pete Morris.....................................................................................................................................................................467

MEMÓRIA MEMORY

A Coordenação de Botânica do Museu Paraense Emílio Goeldi no decorrer de 150 anos da instituição Updating the Botany Coordination of the Museu Paraense Emílio Goeldi throughout the 150 years Ricardo de S. Secco..........................................................................................................................................................................473

Artigos

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 303-315, set.-dez. 2018

Riqueza de Agaricomycetes poroides da Serra do Navio, Amazônia oriental, com novo registro de Oxyporus lacera para o Brasil Richness of poroid Agaricomycetes from Serra do Navio, eastern Amazonia, Brazil, with a new record of Oxyporus lacera for Brazil William Kalhy Silva XavierI, Helen Maria Pontes SotãoII, Adriene Mayra da Silva SoaresII, Tatiana Baptista GibertoniIII, Felipe de Jesus RodriguesI, Leif RyvardenIV I II III

Universidade do Estado do Amapá. Macapá, Amapá, Brasil

Museu Paraense Emílio Goeldi/MCTIC. Belém, Pará, Brasil

Universidade Federal de Pernambuco. Recife, Pernambuco, Brasil IV

University of Oslo. Oslo, Noruega

Resumo: Os Agaricomycetes poroides são macrofungos caracterizados pela presença do himenóforo tubular, estrutura que se apresenta em forma de poros quando vista frontalmente. Este trabalho apresenta as espécies de Agaricomycetes poroides coletadas entre outubro de 2014 e junho de 2017 em áreas florestais da Serra do Navio, no estado do Amapá, Amazônia brasileira. A partir de análises morfológicas dos espécimes coletados, 100 espécies de Agaricomycetes foram identificadas, distribuídas em 54 gêneros, dez famílias e três ordens (Hymenochaetales, Polyporales e Russulales). Todas as espécies são primeiros registros para a área de estudo, sendo 18 novos registros para o Amapá e quatro para a Amazônia brasileira, além de Oxyporus lacera Ryvarden, que representa o primeiro registro para o Brasil. São apresentados comentários taxonômicos, distribuição e ilustração para esta espécie. Considerando-se a frequência relativa, 79% das espécies foram analisadas como raras, 20% como ocasionais e apenas 1% foi considerada como frequente. Este estudo expande o conhecimento sobre a distribuição geográfica dessas espécies para a Amazônia brasileira. Palavras-chave: Fungos. Basidiomycota. Hymenochaetales. Polyporales. Russulales. Amapá. Abstract: This work presents the poroid Agaricomycetes found in forest areas of Serra do Navio, state of Amapá, in the Brazilian Amazon. Taxonomic study and morphological analyses of collected specimens resulted in the identification of 100 species of Agaricomycetes, distributed in 54 genera, ten families, and three orders (Hymenochaetales, Polyporales, and Russulales). All species represent the first records for the study area, and 18 are new records for the state of Amapá, four are new for the Brazilian Amazon and Oxyporus lacera Ryvarden is reported for the first time for Brazil. Taxonomic comments, geographic distributions, and illustrations of this species are provided herein. As for the relative frequency, about 79% of the species were considered rare, 20% were occasional, and only 1% were considered frequent. This study increases our knowledge of the geographic distribution of these species in the Brazilian Amazon. Keywords: Fungi. Basidiomycota. Hymenochaetales. Polyporales. Russulales. Amapá.

XAVIER, W. K. S., H. M. P. SOTÃO, A. M. S. SOARES, T. B. GIBERTONI, F. J. RODRIGUES & L. RYVARDEN, 2018. Riqueza de Agaricomycetes poroides da Serra do Navio, Amazônia oriental, com novo registro de Oxyporus lacera para o Brasil. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 13(3): 303-315. Autora para correspondência: Helen Maria Pontes Sotão. Museu Paraense Emílio Goeldi/MCTIC. Coordenação de Botânica. Av. Perimetral, 1901 – Terra Firme. Belém, PA, Brasil. CEP 66077-530 (helen@museu-goeldi.br). Recebido em 16/05/2018 Aprovado em 28/09/2018 Responsabilidade editorial: Fernando da Silva Carvalho Filho

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Riqueza de Agaricomycetes poroides da Serra do Navio, Amazônia oriental, com novo registro de Oxyporus lacera para o Brasil

INTRODUÇÃO Agaricomycetes são fungos pertencentes ao filo Basidiomycota e caracterizam-se pela produção exógena de esporos sexuais (basidiósporos) em basídios, geralmente originados em estruturas macroscópicas denominadas de basidiomas, podendo apresentar doliporos perfurados ou não perfurados (Hibbett et al., 2014). A presença de himenóforo tubular configura-se como característica peculiar de parte dos indivíduos desta classe, estrutura que se parece com poros quando vista frontalmente, por essa razão, os indivíduos são também chamados de poliporos ou de fungos poroides (Ryvarden, 1991; Robledo & Rajchenberg, 2007). No Brasil, são catalogadas 5.719 espécies de fungos, das quais 301 são de Agaricomycetes poroides listadas para o Norte do Brasil (Gomes-Silva & Gibertoni, 2009; Soares et al., 2014; JBRJ, s. d.). Trabalhos publicados na última década contendo inventários taxonômico e ecológico de áreas pouco exploradas da Amazônia brasileira – como os realizados na Floresta Nacional (FLONA) de Caxiuanã, no estado do Pará, por Sotão et al. (2009), Gibertoni et al. (2013) e Medeiros et al. (2013), que registraram 87, 96 e 76 espécies respectivamente – contribuíram de maneira significativa para o atual número de registros conhecidos para esta região. Para o estado do Amapá, apenas 103 espécies de fungos poroides são conhecidas. Sotão et al. (1991, 2003) listam 33 espécies de macrofungos em ecossistemas de manguezais do litoral, todas representando o primeiro registro para o estado, entre as quais 22 são poroides. Soares et al. (2014) listam 97 espécies de Agaricomycetes poroides em área de floresta ombrófila densa da FLONA do Amapá, entre as quais 77 são novos registros para este estado; mais recentemente, quatro novas espécies desta área foram descritas por Hyde et al. (2017) e Tibpromma et al. (2017). Esses dados representam um número baixo, considerando-se o potencial da biodiversidade da Amazônia. O presente estudo teve como objetivo ampliar o conhecimento sobre Agaricomycetes poroides para a

Amazônia brasileira, a partir de um inventário realizado na Serra do Navio.

MATERIAL E MÉTODOS A vegetação predominante no município de Serra do Navio, no estado do Amapá (00º 53’ 44” N e 52º 00’ 08” W), é formada por floresta ombrófila densa, com clima tropical e com alta taxa anual de precipitação (2.000 mm). Possui relevo montanhoso, com elevação de 63 a 303 m. Esta região sofreu intenso processo de degradação devido à extração mineral de manganês, resultando em um mosaico de vegetação nativa e recuperada. Na área da sede do município, na cidade de Serra do Navio, está instalado o Parque do Cancão, uma unidade de conservação municipal localizada na cidade, com vegetação de floresta nativa (Drummond & Pereira, 2007). Entre outubro de 2014 e junho de 2017, foi realizada uma viagem a campo a cada quatro meses, totalizando oito coletas. Os basidiomas foram coletados em 18 parcelas de 250 x 10 m, com uma distância mínima de 500 m entre elas. Três dessas parcelas estavam no Parque do Cancão e as demais, em diferentes pontos selecionados no município de Serra do Navio (Figura 1). As técnicas determinadas por Fidalgo & Bononi (1989) foram utilizadas para a coleta e a preservação dos basidiomas poroides. A análise das microestruturas foi realizada a partir de cortes feitos à mão livre com lâminas de aço, posicionados entre lâminas e lamínulas, com solução de KOH 3% (hidróxido de potássio) e floxina 1%, ou por meio de reagente de Melzer, para observar reação dextrinoide ou amiloide (Teixeira, 1995). Para a identificação e/ou confirmação das espécies, foi utilizada literatura especializada, como as obras de Ryvarden & Johansen (1980), Ryvarden & Gilbertson (1993), Ryvarden & Melo (2014) e Ryvarden (1991, 2004, 2007, 2014, 2016). O material coletado foi depositado no Herbário MG, do Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG), e no Herbário Amapaense (HAMAB), do Instituto de Pesquisas Científicas e Tecnológicas do Estado do Amapá (IEPA).

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Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 303-315, set.-dez. 2018

Figura 1. Locais de coletas de fungos Agaricomycetes poroides no município de Serra do Navio, estado do Amapá, Brasil. Mapa: Jodson C. Almeida (2018).

A frequência relativa dos fungos poroides (F) foi determinada pela fórmula F = (n × 100)/N, em que n é o número de espécimes de uma determinada espécie de fungo e N é o número total de espécimes encontrados. Para isso, foram adotadas as classes de frequência indicadas nos estudos de Lindblad (2000) e Hattori (2005), sendo: 0,5 < F ≤ 1,5% = rara; 1,5 < F ≤ 5% = ocasional; 5 < F ≤ 10% = frequente; F > 10% = abundante. A fim de avaliar a suficiência amostral e de estimar a riqueza na área de estudo, foram aplicados os índices Chao 1 (primeira ordem), Chao 2 (segunda ordem) e Jackknife 1 e 2, por meio do programa EstimateS 8.0 (Colwell, 2009). Com base nos estudos taxonômicos realizados, foi elaborada uma lista dos táxons identificados, organizada em ordem alfabética, apresentados no Apêndice, contendo a classe de frequência, o número de espécimes identificados,

indicação do voucher depositado no herbário MG e distribuição da espécie no Brasil, seguindo JBRJ (s. d.), CRIA (s. d.) e outras literaturas indicadas. A classificação e a nomenclatura dos táxons citados estão de acordo com Justo et al. (2017) e/ou com Index Fungorum (2018).

RESULTADOS E DISCUSSÃO Foi identificado total de 1.443 espécimes de Agaricomycetes poroides da Serra do Navio, representando 100 espécies, 54 gêneros e dez famílias de Hymenochaetales (Hymenochaetaceae, Schizoporaceae), Polyporales (Fomitopsidaceae, Ganodermataceae, Meripilaceae, Meruliaceae, Phanerochaetaceae, Polyporaceae, Steccherinaceae) e Russulales (Bondarzewiaceae) (Apêndice). Polyporaceae Corda foi a família com maior número de representantes, com 26 gêneros e 46 espécies,

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Riqueza de Agaricomycetes poroides da Serra do Navio, Amazônia oriental, com novo registro de Oxyporus lacera para o Brasil

seguida por Hymenochaetaceae (11 gêneros e 17 espécies) e Ganodermataceae (dois gêneros e sete espécies). Perenniporia Murrill foi o gênero com o maior número de espécies (nove), seguido por Trametes Fr. (seis) e Rigidoporus Murrill (cinco) (Apêndice). As espécies com maior densidade foram Xylodon flaviporus (Berk. & M.A. Curtis ex Cooke) Riebesehl & Langer sensu lato (130) (Figura 2A), Trametes elegans (Spreng.) Fr. (80) (Figuras 2B e 2C), Polyporus leprieurii Mont. (73) (Figura 2D), Tinctoporellus epimiltinus (Berk. & Broome) Ryvarden (72) (Figura 2E), Polyporus dictyopus Mont. sensu lato (64) (Figura 2F) e Ganoderma australe (Fr.) Pat. (63) (Figura 2G). Algumas dessas podem representar complexos de espécies (Paulus et al., 2000; Insumran et al., 2012; Ferreira-Lopes et al., 2016; Palacio et al., 2017), sendo necessárias ferramentas moleculares para sua melhor delimitação. Assim, tais espécies identificadas neste trabalho serão mantidas como sensu lato no Apêndice. Considerando-se a análise da frequência relativa, 79% das espécies (79) foram consideradas raras, 20% (20) foram consideradas ocasionais e 1% (X. flaviporus sensu lato) foi considerada frequente (Apêndice), resultado semelhante aos obtidos por Gibertoni et al. (2007), Gibertoni (2008), Medeiros et al. (2013) e Soares et al. (2014). A estimativa de riqueza de espécies variou de 136 para Chao 1, e de 151 para Chao 2 e para Jacknife 2 (Figura 3). Os valores obtidos pelos estimadores de riqueza sugerem que 81% a 90% dos Agaricomycetes poroides foram coletados na área de estudo, mas também demonstram que, possivelmente, mais espécies serão encontradas, caso o período de amostragem seja estendido. Vale ressaltar que o estudo realizado por Soares et al. (2014) na FLONA do Amapá, região próxima à área do presente estudo, registrou 97 espécies de Agaricomycetes poroides, além de ter compilado valores de 85% para os mesmos estimadores de riqueza avaliados; enquanto Gibertoni et al. (2016) obtiveram 83,15% usando como estimador de riqueza Jacknife 1,

em estudo realizado em três área de endemismo da Amazônia, incluindo o Amapá. A riqueza encontrada nas áreas florestais do município de Serra do Navio aproxima-se àquelas observadas em outras áreas da Amazônia oriental, como evidenciaram os estudos de Soares et al. (2014), de Sotão et al. (2009), de Gibertoni et al. (2013) e de Medeiros et al. (2013), realizados na FLONA de Caxiuanã, que relataram 97, 87, 96 e 76 espécies, respectivamente. Esses trabalhos também citam a predominância de espécies da família Polyporaceae nos inventários amazônicos. Todas as espécies identificadas representam o primeiro registro para a área de estudo. Dezoito espécies foram identificadas como novos registros para o estado do Amapá (Apêndice), quatro para a Amazônia [Ceriporia purpurea (Fr.) Donk (Figura 2H), Dichomitus campestris (Quél.) Domanski & Orlicz, Perenniporia centrali-africana Decock & Mosseb (Figura 2I) e Oxyporus latemarginatus (Durieu & Mont.) Donk.] e uma para o Brasil (O. lacera Ryvarden). Oxyporus lacera (Figura 4) é reconhecida por apresentar basidioma branco, ressupinado, com poros angulares a irregulares, lacerados e rasos (1-2 por mm). Possui sistema hifálico monomítico, cistídios abundantes, basidiósporos elipsoides (3-4 × 2-2,5 μm) (Ryvarden, 2007). No espécime analisado (MG226149), o número de poros variou entre 2-3 por mm, e os basidiósporos mediram entre 3,5-4,5 × 2,0 μm. Oxyporus pellicula (Jungh.) Ryvarden é uma espécie similar a O. lacera, entretanto apresenta basidiósporos maiores e amplamente elipsoides [4,5-6,5 (7) × 3-4,5 μm)] (Ryvarden, 2007). Anteriormente, O. lacera era conhecida apenas para a localidade-tipo (Belize, Distrito de Cayo) (Ryvarden, 2007). Considerando-se a escassez de informações sobre a ocorrência de macrofungos da micobiota amazônica, o presente trabalho contribui para o conhecimento da riqueza de fungos poroides procedentes de inventário em áreas florestais previamente não amostradas na Amazônia.

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Figura 2. Basidiomas de espécies identificadas para o município de Serra do Navio, estado do Amapá, Brasil: A) Xylodon flaviporus; B) Trametes elegans (superfície abhimenial); C) Trametes elegans (superfície himenial); D) Polyporus leprieurii; E) Tinctoporellus epimiltinus; F) Polyporus dictyopus; G) Ganoderma australe; H) Ceriporia purpurea; I) Perenniporia centrali-africana. Fotos: Helen Sotão (2014) (A, B, C, D e G) e William K. S. Xavier (2017) (F, H e I).

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Figura 3. Curva de rarefação de espécies de fungos Agaricomycetes poroides em áreas florestais do município de Serra do Navio, estado do Amapá, Brasil.

Figura 4. Basidioma e microestruturas de Oxyporus lacera coletado no município da Serra do Navio, estado do Amapá, Brasil: A) basidioma (barra de escala = 1 cm); B) cistídio com cristais na região apical (c) e basidiósporos (b). Foto: William K. S. Xavier (2017) (A). Desenho: Adriene M. Soares (2018) (B).

AGRADECIMENTOS Aos gestores e aos funcionários do Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio), do Parque Montanhas do Tumucumaque, pelo apoio durante as viagens de campo; ao Programa de Pós-Graduação Rede de Biodiversidade e Biotecnologia da Amazônia Legal (Universidade Federal do Pará-Museu Paraense Emílio Goeldi - UFPA-MPEG); ao MPEG, à Universidade do Estado do Amapá (UEAP) e à Universidade Federal

de Pernambuco (UFPE), pelo apoio logístico, oferecendo seus laboratórios e herbários.

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Riqueza de Agaricomycetes poroides da Serra do Navio, Amazônia oriental, com novo registro de Oxyporus lacera para o Brasil

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Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 303-315, set.-dez. 2018

Apêndice. Lista de ordens, famílias e espécies de Agaricomycetes identificadas no município de Serra do Navio, estado do Amapá, Brasil, com informações sobre a classe de frequência e a indicação de novos registros (* = Amapá, ● = Amazônia, ♦ = Brasil). Legendas: AC = Acre; AL = Alagoas; AP = Amapá; AM = Amazonas; BA = Bahia; CE = Ceará; DF = Distrito Federal; ES = Espírito Santo; MA = Maranhão; MT = Mato Grosso; MS = Mato Grosso do Sul; MG = Minas Gerais; PA = Pará; PB = Paraíba; PR = Paraná; PE = Pernambuco; PI = Piauí; RJ = Rio de Janeiro; RN = Rio Grande do Norte; RS = Rio Grande do Sul; RO = Rondônia; RR = Roraima; SC = Santa Catarina; SE = Sergipe, SP = São Paulo; TO = Tocantins; literatura: 1 = CRIA (s. d.), 2 = Crous et al. (2017), 3 = Hyde et al. (2017), 4 = JBRJ (s. d.), 5 = Pires et al. (2017), 6 = Soares et al. (2014). (Continua) Classes de frequência

Número de espécimes identificados

Voucher

Distribuição no Brasil

Coltricia barbata Ryvarden & de Meijer

Rara

MG226141

AP, PA, PR, RO, SC1, 4, 6

Fomitiporella cavicola (Kotl. & Pouzar) T. Wagner & M. Fisch

Rara

MG226116/HAMAB019112

AL, AP, BA, PA, PE, PR, RN, RS, SE, SC, SP1, 4

Fomitiporia baccharidis (Pat.) Decock, Robledo & Amalfi

Rara

MG226113

AC, AP, AL, BA, PA, PB, PE, PI, RN1, 4, 6

Fomitiporia punctata (P. Karst.) Murrill

Rara

MG226109

AP, PR, RS, SC, SP1, 4

Fulvifomes membranaceus (J.E. Wright & Blumenf.) Baltazar & Gibertoni*

Rara

MG226154

AM, BA, PA, PE, RO, RS1, 4

Fuscoporia callimorpha (Lév.) Groposo, Log.-Leite & Góes-Neto sensu lato

Ocasional

MG226096/HAMAB019078

AP, MT, PA, PB, PE, RO, SC, SP1, 4

Fuscoporia contigua (Pers.) G. Cunn.*

Rara

MG227460

AL, BA, PA, PE, SC, RO, RS1, 4

Fuscoporia undulata (Murrill) Bondartseva & S. Herrera

Rara

MG226127/HAMAB019113

AL, AP, PA, PB, SC1, 4

Hymenochaete iodina (Mont.) Baltazar & Gibertoni

Rara

MG226117/HAMAB019110

AC, AM, AP, BA, ES, MT, PA, PE, PR, RO, RR, SC, SP1, 4, 6

Inonotus calcitratus (Berk. & M.A. Curtis) Gomes-Silva & Gibertoni

Rara

MG226092/HAMAB019105

AM, AP, BA, PA, PE, PI, RO, RS1, 4, 6

Phellinidium lamaoense (Murrill) Y.C. Dai*

Rara

MG227459

PA4

Phellinus anchietanus Decock & Ryvarden

Rara

MG226146

SC4

Phellinus fastuosus (Lév.) S. Ahmad

Rara

MG226153/HAMAB019104

AL, AM, AP, PA, PB, PR, RN, RR, RS, SC, SP1, 4, 6

Phellinus shaferi (Murrill) Ryvarden

Rara

MG226103

AL, AP, BA, PA, PE, PI1, 4

Ocasional

MG226140/HAMAB019072

AM, AP, BA, MG, PA, PB, PE, PR, RO, RR, RS, SC, SP1, 4, 6

Tropicoporus dependens (Murrill) L.W. Zhou, Y.C. Dai & Vlasák

Rara

MG226098

AM, AP, PA, PE, RS1, 4

Tropicoporus linteus (Berk. & M.A. Curtis) L.W. Zhou & Y.C. Dai*

Rara

MG226138

AL, BA, CE, PA, PB, PE, PI, PR, RR, SC1, 4

Frequente

130

MG226089/HAMAB019086

AC, AM, AP, CE, PA, PB, PE, RJ, RN, RS, SC1, 4, 6

Rara

HAMAB01912

AL, AM, BA, MA, MT, PA, PB, PE, PI, PR, RJ, RO, RS, SC, SP1, 4

Ordem/Família/Espécies Hymenochaetales Hymenochaetaceae Donk

Phylloporia spathulata (Hook.) Ryvarden sensu lato

Schizoporaceae Jülich Xylodon flaviporus (Berk. & M.A. Curtis ex Cooke) Riebesehl & Langer sensu lato Incertae sedis Trichaptum biforme (Fr.) Ryvarden*

311

Riqueza de Agaricomycetes poroides da Serra do Navio, Amazônia oriental, com novo registro de Oxyporus lacera para o Brasil

Apêndice.

(Continua) Classes de frequência

Número de espécimes identificados

Voucher

Distribuição no Brasil

Trichaptum griseofuscum (Mont.) Ryvarden & Iturr.

Rara

MG226156

AC, AM, AP, BA, MT, PA, PB, RO, RR1, 6

Trichaptum perrottetii (Lév.) Ryvarden

Rara

MG226090/HAMAB019114

AC, AM, AP, PA, RO, RR1, 4, 6

Trichaptum sector (Ehrenb.) Kreisel

Rara

MG226080/HAMAB019094

AM, AP, BA, PA, PB, PE, PR, RJ, RO, RR, RS, SC, SP1, 4, 6

Rara

MG226110

AM, DF, RO1

Fomitopsis roseoalba A.M.S. Soares, Ryvarden & Gibertoni

Ocasional

MG227454/HAMAB019115

AP, PA1

Fomitopsis scalaris (Cooke) Ryvarden

Rara

MG226074/HAMAB019119

AP, AM, PA, RO, RR1, 4

Fomitella supina (Sw.) Murrill

Rara

MG226129

AL, AP, BA, PA, PB, PE, PR, RS, SE, SC, SP1, 4

Amauroderma camerarium (Berk.) J. S. Furtado

Rara

MG226142

AP, AM, BA, MS, MT, PA, PE, PR, RJ, RS, SE, SC1, 4, 6

Amauroderma intermedium (Bres. & Pat.) Torrend

Rara

MG226115

AM, AP, BA, PA, PE, PR, RJ, SC, SP1, 4, 6

Amauroderma schomburgkii (Mont. & Berk.) Torrend

Ocasional

MG226105/HAMAB019080

AM, AP, BA, MG, PA, PE, PR, RJ, RO, RS, SC, SE, SP1, 4, 6

Ganoderma australe (Fr.) Pat.

Ocasional

MG226122/HAMAB019073

AC, AM, AP, BA, MG, MS, PA, PE, PR, RJ, RO, RR, RS, SC, SP1, 4, 6

Ganoderma multiplicatum (Mont.) Pat.

Rara

MG226073

AL, AM, AP, MS, PA, RJ, RO, RR, SC, SE, SP1, 4, 6

Ganoderma orbiforme (Fr.) Ryvarden*

Rara

MG226095

AM, BA, CE, MS, PE, PR, RJ, RO, SP1, 4

Ganoderma stipitatum (Murrill) Murrill

Rara

MG226087/HAMAB019091

AC, AM, AP, CE, PA, PB, PE, RO1, 4

Rigidoporus amazonicus Ryvarden

Rara

MG227456

AM, AP, PA, RO, SC1, 4, 6

Rigidoporus biokoensis (Bres. ex Lloyd) Ryvarden

Rara

MG227462/HAMAB019116

AC, AP, BA, MA, PA, PE, RO1, 4, 6

Rigidoporus microporus (Sw.) Overeem

Rara

MG226099/HAMAB019079

AC, AM, AP, PA, PE, RO, RR, RS, SC, SP1, 4, 6

Rigidoporus undatus (Pers.) Donk

Rara

MG226085/HAMAB019092

AP, PA, SP, RS, SC, SP1, 4

Ocasional

MG226120/HAMAB019103

AC, AM, AP, PA, RO, RR, SC, SP1, 4, 6

Rara

MG226071/HAMAB019096

AL, AP, BA, PB, PE, PR, SC, SP1, 4, 6

Ordem/Família/Espécies

Polyporales Fomitopsidaceae Jülich Daedalea dochmia (Berk. & Broome) T. Hatt.*

Ganodermataceae Donk

Meripilaceae Jülich

Rigidoporus vinctus (Berk.) Ryvarden Meruliaceae Rea Flaviporus hydrophilus (Berk. & M.A. Curtis) Ginns

312

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 303-315, set.-dez. 2018

Apêndice.

(Continua) Classes de frequência

Número de espécimes identificados

Voucher

Distribuição no Brasil

Flaviporus liebmannii (Fr.) Ginns

Rara

MG227457/HAMAB019118

AM, AP, BA, PA, PR, RO, RS, SC, SP1, 4, 6

Junghuhnia carneola (Bres.) Rajchenb.

Rara

MG226107/HAMAB019085

AM, AP, PA, PR, RS, SC, SP1, 4, 6

Junghuhnia subundata (Murrill) Ryvarden

Rara

MG226133/HAMAB019117

AM, AP, RO1, 6

Antrodiella murrillii (Lloyd) Ryvarden*

Rara

MG226135

AC, AM, MT, PA1

Ceriporia amazonica A.M.S. Soares, H.M.P. Sotão & Ryvarden

Rara

MG226151/HAMAB019106

AP, PA1,4

Ceriporia purpurea (Fr.) Donk●

Rara

MG227465

RS4

Ceriporia xylostromatoides (Berk.) Ryvarden*

Rara

MG227464

AC, AM, PR, RR, RS, SC, SP1, 4

Abundisporus roseoalbus (Jungh.) Ryvarden

Rara

MG226104

AC, AP, BA, PA, PE, PR, RO, RS, SC1, 4, 6

Coriolopsis brunneoleuca (Berk.) Ryvarden

Rara

MG226139

AP, AM, PA1, 4, 6

Ocasional

MG226093/HAMAB019095

AM, AP, BA, CE, PA, PR1, 4, 6

Dichomitus anoectoporus (Berk. & M.A. Curtis) Ryvarden*

Rara

MG226157

PA, PI, RS, SC1, 4

Dichomitus campestris (Quél.) Domanski & Orlicz●

Rara

MG227463

SP5

Diplomitoporus allantosporus Ryvarden & Iturr.*

Rara

MG226136/HAMAB019099

PA, SP1, 4

Ocasional

MG226088/HAMAB019066

AC, AL, AM, AP, BA, PA, PB, PE, PR, RO, RR, SC, SP, TO1, 4, 6

Favolus tenuiculus P. Beauv.

Rara

MG226084/HAMAB019089

AC, AM, AP, AL, BA, CE, MS, MT, MG, PA, PB, PE, PR, RN, RJ, RS, RO, RR, SE, SP, SC1, 4, 6

Fomes extensus (Lév.) Cooke

Rara

MG226134

AM, AP, BA, PE, RR, RS, SP, TO1, 4

Funalia aspera (Jungh.) Zmitr. & Malysheva*

Rara

MG226119

AM, MG, SP, RS, SC1, 4

Funalia caperata (Berk.) Zmitr. & Malysheva

Ocasional

MG226081/HAMAB019071

AC, AL, AM, AP, BA, MG, MT, PA, PB, PE, PI, PR, RJ, RN, RO, RR, RS, SE, SC, SP, TO1, 4, 6

Grammothele fuligo (Berk. & Broome) Ryvarden

Rara

MG226069/HAMAB019108

AP, AM, PA, PE, RO, RS, SC1, 4, 6

Grammothele lineata Berk. & M.A. Curtis

Rara

MG226145/HAMAB019120

AL, AM, AP, PE, RR, RS, SC, SP1, 4, 6

Grammothele subargentea (Speg.) Rajchenb.

Rara

MG226130/HAMAB019121

AL, AP, PB, PE, PR, RR, RS, SC, SP1, 4, 6

Lentinus swartzii Berk.

Rara

MG226144/HAMAB019069

AC, AM, AP, PA, RO, RR, TO1, 4

Ordem/Família/Espécies

Phanerochaetaceae Jülich

Polyporaceae Corda

Dichomitus amazonicus Gomes-Silva, Ryvarden & Gibertoni

Earliella scabrosa (Pers.) Gilb. & Ryvarden

313

Riqueza de Agaricomycetes poroides da Serra do Navio, Amazônia oriental, com novo registro de Oxyporus lacera para o Brasil

Apêndice.

(Continua) Classes de frequência

Número de espécimes identificados

Voucher

Distribuição no Brasil

Leiotrametes lactinea (Berk.) Welti & Courtec.

Rara

HAMAB019126

AC, AM, BA, MS, PA, PE, RO, RR, RS, SE1, 4

Loweporus tephroporus (Mont.) Ryvarden *

Rara

MG226158/HAMAB019102

PA, PE, PI, RO, SC, SP1, 4

Megasporoporia setulosa (Henn.) Rajchenb.*

Ocasional

MG226121/HAMAB019093

AM, CE, PA, PI, PR, RO, RR, RS, SC, SP1, 4

Megasporoporiella cavernulosa (Berk.) B.K. Cui, Y.C. Dai & Hai J. Li

Ocasional

MG226070/HAMAB019084

AL, AM, AP, BA, PA, PE, PR, RN, RO, RR, RS, SC, SE, SP1, 4, 6

Microporellus obovatus (Jungh.) Ryvarden

Ocasional

MG226111/HAMAB019065

AL, AM, AP, BA, PA, PB, PE, PR, RN, RO, RS, SC, SE, SP1, 4, 6

Navisporus sulcatus (Lloyd) Ryvarden

Rara

MG226118

AC, AM, PR, RR, RS1, 4

Nigrofomes melanoporus (Mont.) Murrill

Rara

MG226094

AL, AP, BA, PA, PB, PE, PR, RO, RR, SP1, 4, 6

Ocasional

MG226100/HAMAB019090

AC, AP, MT, PB, PE, RN, RO, RS, SC, SP1, 4, 6

Pachykytospora alabamae (Berk. et Cke.) Ryvarden*

Rara

MG227458

AM, PA, PE, PR, RR, RS, SC, SP1, 4

Perenniporia brasiliensis Lira, A.M.S. Soares, Ryvarden & Gibertoni

Rara

HAMAB019123

AP2

Perenniporia centrali-africana Decock & Mossebo●

Rara

MG226147

PE1

Perenniporia contraria (Berk. & M.A. Curtis) Ryvarden

Rara

MG226086/HAMAB019083

AL, AP, PA, PE, PR, RO, SC1, 4, 6

Perenniporia cremeopora Decock & Ryvarden

Rara

MG226091

AP, PA, PE1, 4, 6

Perenniporia inflexibilis (Berk.) Ryvarden

Rara

MG226083/HAMAB019068

AM, AP, BA, MT, PA, RO, RR1, 4, 6

Perenniporia martia (Berk.) Ryvarden

Rara

MG227455

AM, AP, BA, MS, MT, PA, PB, PE, PR, RN, RO, RS, SC, SP1, 4, 6

Perenniporia parvispora Decock & Ryvarden*

Rara

HAMAB019124

PA, PR, SP1, 4

Perenniporia roseoisabellina (Pat. & Gaillard) Ryvarden

Rara

MG226079

AP, PA1, 4

Perenniporia stipitata Ryvarden

Ocasional

MG226125/HAMAB019077

AP, PA, RO, SC1, 4, 6

Polyporus dictyopus Mont. sensu lato

Ocasional

MG226114/HAMAB019075

AC, AM, AP, BA, CE, PA, PB, PE, RO, RR, RS, SC, SP1, 4, 6

Polyporus guianensis Mont.

Ocasional

MG226102/HAMAB019070

AC, AM, AP, PA1, 4, 6

Polyporus leprieurii Mont.

Ocasional

MG226097/HAMAB019081

AC, AM, AP, CE, PA, PB, PE, PR, RJ, RO, RS, SC, SP1, 4, 6

Porogramme albocincta (Cooke & Massee) Gibertoni

Ocasional

MG226148/HAMAB019063

AP, PA, PE, SC, SP1, 4, 6

Ordem/Família/Espécies

Nigroporus vinosus (Berk.) Murrill

314

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 303-315, set.-dez. 2018

Apêndice.

(Conclusão) Classes de frequência

Número de espécimes identificados

Voucher

Distribuição no Brasil

Pycnoporus sanguineus (L.) Murrill

Rara

MG226076

AC, AM, AP, BA, CE, ES, MA, MT, PA, PB, RO, RN, RS, SC, SP1, 4

Pyrofomes lateritius (Cooke) Ryvarden

Rara

MG226075/HAMAB019111

AM, AP, BA, PA, PR, RJ, RO, RS, SC1, 4, 6

Tinctoporellus epimiltinus (Berk. & Broome) Ryvarden

Ocasional

MG227466/HAMAB019064

AP, PA, BA, CE, DF, MT, PE, SP, RS, RO, RR, SC, SP1, 4, 6

Trametes elegans (Spreng.) Fr.

Ocasional

MG226077/HAMAB019067

AC, AM, AP, BA, MT, PA, PE, PR, RJ, RO, RS, SC, SP1, 4, 6

Rara

MG226078

AM, AP, PA, PB, PE, RJ, RS, SC1, 4

Trametes modesta (Kunzeex Fr.) Ryvarden

Ocasional

MG226082/HAMAB019082

AC, AM, AP, BA, MA, MT, PA, RO, RR1, 4, 6

Trametes nivosa (Berk.) Murrill

Rara

HAMAB019127

AM, AP, BA, DF, PA, PE, PI, RJ, RO, SC, SP1, 4, 6

Trametes psila (Lloyd) Ryvarden

Rara

MG226143

AM, AP, BA, RO, RR1, 6

Trametes supermodesta Ryvarden & Iturr.

Rara

MG226128

AM, AP, CE, MT, PA, PB, PE, PI, RO, RR1, 6

Trulla dentipora (Ryvarden & Iturr.) Miettinen & Ryvarden

Rara

MG226108/HAMAB019098

AP1

Trulla meridae Miettinen & Ryvarden

Rara

HAMAB019125

AP3

Oxyporus lacera Ryvarden♦

Rara

MG226149

Oxyporus latemarginatus (Durieu & Mont.) Donk●

Rara

MG226152

SC, SP1

Oxyporus mollis Gibertoni & Ryvarden

Rara

MG226155

AP, RJ1

Rickiopora latemarginata (Rick) Westphalen, Tomšovský & Rajchenb.*

Rara

MG226131

PE, RS, SC, SP1

Rara

MG226101

AP, BA, CE, PA, SC, SP1

Rara

MG226132/HAMAB019107

AP, BA1, 6

Ordem/Família/Espécies

Trametes membranacea (Sw.) Kreisel

Steccherinaceae Parmasto

Polyporales - Incertae sedis

Russulales Bondarzewiaceae Kotl. & Pouzar Wrightoporia avellanea (Bres.) Pouzar Incertae sedis Larssoniporia tropicalis (Cooke) Y.C. Dai, Jia J. Chen & B.K. Cui TOTAL: 100

1.443

315

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 317-325, set.-dez. 2018

Filamentous fungi in the digestive tract of Phylloicus larvae (Trichoptera: Calamoceratidae) in streams of the Brazilian Amazon Fungos filamentosos no trato digestório de larvas de Phylloicus (Trichoptera: Calamoceratidae) em igarapés da Amazônia brasileira Taides Tavares dos SantosI, Keyty Almeida de OliveiraII, Marcos José Salgado VitalII, Sheyla Regina Marques CouceiroIII, Paula Benevides de MoraisI I II III

Universidade Federal do Tocantins. Palmas, Tocantins, Brasil

Universidade Federal de Roraima. Boa Vista, Roraima, Brasil

Universidade Federal do Oeste do Pará. Santarém, Pará, Brasil

Abstract: Cultivable filamentous fungi were found for the first time in the digestive tract (DT) of larvae of Phylloicus (Trichoptera: Calamoceratidae). Phylloicus larvae (n=137) were collected in low-order streams in the Brazilian Amazon (Roraima, Pará, and Tocantins states) and dissected to obtain DT contents. Filamentous fungi were cultivated from each individual DT. Filamentous fungi presented different morphologies (geometric mean ± standard deviation of morphospecies per DT = 6.2 ± 6.4), as well as significant variation in population size (colony forming units per DT = 8.5 ± 47.0 x 101), among ecological landscapes and among larvae from the same locality. The fact that Phylloicus larvae commonly harbor filamentous fungi in their DT (94.9%) indicates that these microorganisms play important roles in the interaction interface with their hosts, which may be related to the degradation of lignocellulosic substrates. From this perspective, the DT of Phylloicus may represent a source of fungi with biotechnological potential. Keywords: Aquatic insects. Fungus-insect interactions. Symbiosis. Resumo: Esse é o primeiro estudo sobre a ocorrência de fungos filamentosos cultiváveis em associação com o trato digestório (TD) de larvas de Phylloicus (Trichoptera: Calamoceratidae). Larvas de Phylloicus (n=137) foram coletadas em igarapés de baixa ordem da Amazônia brasileira (estados de Roraima, Pará e Tocantins) e dissecadas para se obter o conteúdo do TD. Fungos filamentosos foram cultivados a partir de cada TD. Eles apresentaram diferentes morfologias (média geométrica ± desvio padrão de morfoespécies por TD = 6,2 ± 6,4), bem como variação significativa no tamanho das populações (unidades formadoras de colônias por TD = 8,5 ± 47,0 x 101), tanto entre paisagens ecológicas como entre larvas de uma mesma localidade. O fato de larvas de Phylloicus comumente abrigarem fungos filamentosos em seu TD (94,9%), como verificado neste estudo, indica que, potencialmente, esses microrganismos exercem papéis importantes na interface de interação com seus hospedeiros, que podem estar relacionados com a degradação de substratos lignocelulósicos. A partir dessa perspectiva, o TD de Phylloicus sp. poderia representar uma fonte de fungos com potencial biotecnológico. Palavras-chave: Insetos aquáticos. Interações fungo-inseto. Simbiose.

SANTOS, T. T., K. A. OLIVEIRA, M. J. S. VITAL, S. R. M. COUCEIRO & P. B. MORAIS, 2018. Filamentous fungi in the digestive tract of Phylloicus larvae (Trichoptera: Calamoceratidae) in streams of the Brazilian Amazon. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 13(3): 317-325. Autora para correspondência: Paula Benevides de Morais. Universidade Federal do Tocantins. Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biotecnologia da Amazônia Legal (PPG-Bionorte). Laboratório de Microbiologia Ambiental e Biotecnologia. Quadra 109 Norte, Av. NS 15, ALCNO 14, s/n. Campus Universitário, Bloco II, sala 5. Palmas, TO, Brasil. CEP 77001-090 (moraispb@uft.edu.br). Recebido em 20/02/2018 Aprovado em 06/11/2018 Responsabilidade editorial: Fernando da Silva Carvalho Filho

317

Filamentous fungi in the digestive tract of Phylloicus larvae (Trichoptera: Calamoceratidae) in streams of the Brazilian Amazon

INTRODUCTION Fungi and insects are very diverse biological groups (Blackwell, 2011; Stork et al., 2015) that can interact with each other, resulting in a variety of associations (Zacchi & Vaughan-Martini, 2002; Douglas, 2015), ranging from parasitism to mutualistic symbiosis (Caldera et al., 2009; Schigel, 2012; Six, 2012). In these interactions, both the external surfaces and the internal organs of an insect can be micro-habitats for the colonization of fungi (Zacchi & Vaughan-Martini, 2002; Ricci et al., 2011; Douglas, 2015). In recent years, the digestive tract (DT) of a large variety of insects has been investigated regarding the associated fungal populations (León et al., 2016; Stefani et al., 2016). Most of the studies carried out so far have focused on the interaction of fungi with terrestrial insects, with few studies involving the fungal microbiota of aquatic insect (White, M. & Lichtwardt, 2004; Siri & Lastra, 2010; Misra et al., 2014). Detritivorous aquatic insects (shredders), such as the larvae of Phylloicus (Trichoptera: Calamoceratidae), are of recognized importance in the decomposition of allochthonous organic matter in streams (Cornut et al., 2010; Gimenes et al., 2010). There is evidence that microbial conditioning of plant debris in streams, promoted mainly by fungi, influences the performance and feeding preferences of shredders in aquatic habitats (Arsuffi & Suberkropp, 1989; Chung & Suberkropp, 2009). Despite this, little is known about the interaction between those shredders and the fungi associated with their digestive tracts. The present study reports a pioneer investigation on the occurrence of cultivable filamentous fungi in association with the DT of shredder insects of the genus Phylloicus from streams in different ecological landscapes in the Brazilian Amazon. MATERIAL AND METHODS CHARACTERIZATION OF STUDY AREAS Sampling was carried out in low-order streams (n=33) with natural riparian vegetation, in different ecological

landscapes (Amazon forest, cerrado, and lavrado [savanna]), in the Brazilian Amazon (Figure 1 and Table 1). The sampling of streams in Amazon forest landscapes was carried out in the Tapajós Nacional Forest (TNF), a conservation unit in Pará state (n=10), and in nearby Santarém municipality, Pará (n=01). The sampling of streams in cerrado landscapes occurred in the Lajeado State Park (LSP), a conservation unit in Tocantins state (n=10), and in the surroundings of the Santarém municipality (n = 02). Lastly, the sampling of streams under lavrado landscape, a savanna landscape typical of Roraima state, was carried out in the Serra do Tepequém (STQ) (n = 10). Collections carried out in conservation units were authorized by the Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio) (Sistema de Autorização e Informação em Biodiversidade - SISBIO, license number 53301 and 55136).

COLLECTION OF PHYLLOICUS LARVAE In each stream, a 50 m stretch was selected where the available substrate (especially foliage) was collected at five points separated by 10 m, with the aid of an aquatic net (0.500 mm mesh and 0.465 m2 area). At each point, three subsamples were collected and inspected in the field to collect Phylloicus shelters (Figure 2). Larvae were carefully removed from the shelters and transferred to tubes containing 1.0 mL of 70% ethyl alcohol where they remained for 30 seconds and immediately transferred to new tubes containing 1.0 mL of sterile distilled water and stored for 2 to 4 hours in isothermal boxes until laboratory processing. ISOLATION, PURIFICATION, AND MORPHOLOGICAL CHARACTERIZATION OF FUNGI Under aseptic conditions, the larvae were dissected, using a stereoscopic microscope, and DT content was diluted in 1.0 mL of sterile distilled water. An aliquot of 100 μL of preparation of the DT contents was inoculated in triplicate

318

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 317-325, set.-dez. 2018

in Petri dishes (90 mm diameter) containing Potato Dextrose Agar (PDA) culture medium (potato extract: 4.0 g; dextrose: 20.0 g; agar: 15.0 g) plus chloramphenicol at 0.1 μg.mL-1 that were incubated at room temperature (25 ± 3 °C) and inspected for up to ten days. As fungal colonies grew on the plate, characterization of all morphological species (morphospecies) was performed. The determination of morphospecies was performed according to criteria proposed by Lacap et al. (2003) and

Ibrahim et al. (2017), that include growth rate, shape, and coloration (reverse of Petri dish and aerial mycelium) of colonies and effects of the isolates in the culture medium. After pure fungal cultures were obtained, preservation was carried out by the Castellani method (Capriles et al., 1989). The micro-culture technique was used to identify microscopic structures, following Kern & Blevins (1999). Conidia production was observed microscopically with lactophenol cotton blue staining.

Figure 1. Map of the study localities. Abbreviations: STQ = Serra do Tepequém, Roraima; STM = Santarém municipality, Pará; TNF = Tapajós Nacional Forest, Pará; LSP = Lajeado State Park, Tocantins; I to XXXIII indicate the sampled streams.

319

Filamentous fungi in the digestive tract of Phylloicus larvae (Trichoptera: Calamoceratidae) in streams of the Brazilian Amazon

Table 1. Occurrence of filamentous fungi in the digestive tract of Phylloicus (Trichoptera: Calamoceratidae), geometric mean and standard deviation of CFU.DT-1 and morphospecies of fungi per stream and ecological landscape sampled. Legends: * = averages followed by the same letter are not statistically significantly different according to Tukey’s test, at p < 0.05; ** = seven from the 137 larvae did not result in fungal isolation; STM = Santarém municipality, Pará state; TNF = Tapajós Nacional Forest, Pará; LSP = Lajeado State Park, Tocantins; STQ = Serra do Tepequém, Roraima. (Continue) % of Geometric mean Total Geometric mean Ecological Streams and geographical insects with of CFU.DT-1 ± Location insects of morphspecies ± landscapes coordinates occurrence standard collected standard deviation of fungi deviation*

Amazon forest

STM

I (02° 48’ 49.6” S; 54° 23’ 38.2” W)

n=3

100.0%

8.0 ± 1.8 x 101

7.9 ± 3.1

TNF

II (02° 47’ 23.0” S; 55° 01’ 14.9” W)

n=3

100.0%

45.0 ± 9.0

6.8 ± 2.0

TNF

III (03° 23’ 25.2” S; 54° 56’ 26.3” W)

n=3

100.0%

7.8 ± 40 x 101

5.1 ± 3.1

TNF

IV (03° 03’ 02.6” S; 54° 58’ 09.3” W)

n=3

66.6%

3.9 ± 5.2 x 101

8.0 ± 8.5

TNF

V (03° 25’ 59.1” S; 54° 54’ 59.6” W)

n=3

100.0%

8.3 ± 2.0 x 101

8.1 ± 5.3

TNF

VI (03° 07’ 47.6” S; 55° 06’ 39.0” W)

n=3

100.0%

13 ± 7.5 x 102

7.6 ± 1.5

TNF

VII (03° 07’ 04.3” S; 55° 03’ 49.5” W)

n=3

100.0%

10 ± 3.1 x 10

4.8 ± 1.7

TNF

VIII (03° 33’ 48.2” S; 54° 52’ 30.90” W)

n=3

100.0%

1.8 ± 2.0 x 102

6.6 ± 4.2

TNF

IX (03° 59’ 24.1” S; 54° 53’ 24.6” W)

n=3

100.0%

2.4 ± 1.9 x 102

7.3 ± 4.4

TNF

X (03° 15’ 44.7” S; 54° 57’ 22.0” W)

n = 10

100.0%

5.6 ± 7.9 x 102

7.6 ± 2.1

TNF

XI (03° 15’ 38.7” S; 54° 56’ 42.8” W)

5.9 ± 4.3

Subtotal 1

Cerrado

n=4

100.0%

1.7 ± 7.4 x 10

n = 41

97.6%

1.9 ± 7.1 x 102 a

6.9 ± 3.2

STM

XII (02° 30’ 50.8” S; 54° 49’ 33.3” W)

n = 15

86.7%

5.7 ± 4.6 x 10

6.0 ± 3.4

STM

XIII (02° 31’ 23.8” S; 54° 48’ 22.7” W)

n = 48

91.7%

3.5 ± 2.6 x 101

5.2 ± 4.7

LSP

XIV (10° 06’ 44.50” S; 48° 15’ 31.10” W)

n=0

LSP

XV (10° 10’ 02.30” S; 48° 10’ 34.70” W)

n=3

100.0%

4.2 ± 3.6 x 102

8.8 ± 2.0

LSP

XVI (10° 10’ 24.80” S; 48° 12’ 45.40” W)

n=3

100.0%

1.7 ± 5.7 x 102

5.5 ± 1.5

LSP

XVII (10° 03’ 33.60” S; 48° 13’ 34.30” W)

n=3

100.0%

11 ± 8.9 x 101

3.8 ± 2.5

LSP

XVIII (10° 03’ 33.40” S; 48° 13’ 49.30” W)

n=3

100.0%

2.0 ± 1.2 x 102

9.5 ± 3.5

LSP

XIX (10° 03’ 53.60” S; 48° 14’ 58.00” W)

n=3

100.0%

11 ± 2.8 x 101

9.2 ± 3.5

LSP

XX (10° 03’ 55.90” S; 48° 14’ 57.70” W)

n=3

100.0%

2.1 ± 4.1 x 10

3.9 ± 4.4

LSP

XXI (10° 03’ 49.80” S; 48° 14’ 44.80” W)

n=3

100.0%

15 ± 3.3 x 101

8.3 ± 1.2

LSP

XXII (10° 04’ 25.00” S; 48° 13’ 29.10” W)

n=3

100.0%

2.1 ± 7.3 x 10

3.8 ± 2.5

LSP

XXIII (09° 58’ 46.30” S; 48° 17’ 03.20” W)

n=3

100.0%

66.0 ± 7.0

n = 90

93.3%

5.7 ± 24.9 x 10 b

5.5 ± 4.1

Subtotal 2

Lavrado (Savanna)

4.1 ± 2.5 1

STQ

XXIV (03° 46’ 39.90” N; 61° 43’ 41.90” W)

n=0

STQ

XXV (03° 48’ 22.50” N; 61° 42’ 32.10” W)

n=0

STQ

XXVI (03° 46’ 10.60” N; 61° 45’ 27.00” W)

n=0

STQ

XXVII (03° 46’ 43.90” N; 61° 45’ 29.30” W)

n=0

STQ

XXVIII (03° 46’ 43.90” N; 61° 45’ 29.10” W)

n=0

STQ

XXIX (03° 47’ 00.80” N; 61° 44’ 51.80” W)

n=0

STQ

XXX (03° 47’ 16.90” N; 61° 45’ 38.40” W)

n=3

100.0%

2.3 ± 2.5 x 10

13.8 ± 2.6

STQ

XXXI (03° 47’ 41.70” N; 61° 44’ 47.90” W)

n=0

STQ

XXXII (03° 47’ 31.60” N; 61° 45’ 17.90” W)

n=0

320

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 317-325, set.-dez. 2018

Table 1.

(Conclusion) % of Total insects with insects occurrence collected of fungi

Ecological landscapes

Location

Streams and geographical coordinates

Lavrado (Savanna)

STQ

XXXIII (03° 47’ 32.50” N; 61° 45’ 12.70” W)

Geometric mean of CFU.DT-1 ± standard deviation*

Geometric mean of morphspecies ± standard deviation

n=3

100.0%

5.7 ± 8.9 x 101

17.9 ± 31.2

Subtotal 3

n=6

100.0%

1.1 ± 2.2 x 10 c

15.7 ± 21.3

Total (Subtotal 1 + subtotal 2 + subtotal 3)

n = 137

94.9%**

8.5 ± 47.0 x 101

6.2 ± 6.4

DNA EXTRACTION, AMPLIFICATION, AND SEQUENCING Isolates were grown in 5% Malt Extract Broth. A maximum of 40 mg of mycelium was collected after seven days of growth in a rotary shaker (100 rpm) at room temperature and used for DNA extraction using a Wizard™ Genomic DNA Purification Kit protocol (Promega, USA), following a slightly modified protocol from that of Burghoorn et al. (2002). After the extractions, DNA was analyzed in a NanoDrop 2000 spectrophotometer (Thermo Scientific, Brazil). The oligonucleotide primers ITS1 (5’-TCCGTAGGTGAACCTGCGG-3’) and ITS4 (5’ TCCTCCGCTTATTGATATGC 3’) (White, T. et al., 1990) were used to amplify the internal transcribed spacer (ITS) regions of the rDNA (~600 pb), following the amplification conditions proposed by Santos et al. (2015). The amplified ITS fragments were electrophoresed on a 1.0% (w/v) agarose gel containing GelRed™ (Biotium Inc., USA) and visualized under ultraviolet light in a photodocumentation system (Loccus Biotechnology, Brazil). The 1 Kb DNA Ladder (Promega, USA) was used as a molecular weight marker. The amplified products were sequenced in both directions using the same PCR primers in an ABI 3500 XL automated sequencer (Life Technologies, USA) according to the dideoxy or chain termination method (Sanger et al., 1977) using a BigDye Terminator sequencing kit v3.1 (Life Technologies, USA). All sequences were compared with sequences deposited in the GenBank Database using a local alignment algorithm for nucleotide sequences (Blastn) (Altschul et al., 1990) and in the CBS Database (s.d.).

Figure 2. Photomicrograph of Phylloicus (Trichoptera: Calamoceratidae) inside its shelter. Photo: Ana Maria Oliveira Pes.

321

Filamentous fungi in the digestive tract of Phylloicus larvae (Trichoptera: Calamoceratidae) in streams of the Brazilian Amazon

DESCRIPTIVE STATISTICS Using Excel2013 (Microsoft™), the percent of DT with fungi was determined. The geometric mean and standard deviation of the Colony-forming Units per DT (CFU.DT-1) and morphospecies per DT (MSP.DT-1) was calculated in relation to all DTs analyzed, DTs of a same stream, and DTs of the same ecological landscape (Amazon forest, cerrado or lavrado [savanna]). Analysis of variance (ANOVA) of CFU.DT-1 and MSP. -1 DT in the ecological landscape (Amazon forest, cerrado, and lavrado [savanna]) was performed, at p < 0.05, using Statistica ver. 10. When there was a significant difference, Tukey’s test was performed, using the same software. RESULTS The percent fungal occurrence, geometric mean, and standard deviation of CFU.DT-1 of fungi and morphospecies are given in Table 1, in relation to total DTs of analyzed Phylloicus larvae, as well as in relation to total DTs of each ecological landscape (Amazon forest, cerrado, and lavrado [savanna]), and each stream. The population sizes, expressed in CFU.DT-1, showed large variation both among sampled landscapes and among DTs from the same stream, where the total geometric mean of fungi per DT equals 8.5 ± 47.0 x 101 CFU.DT-1. Comparing the fungal populations among ecological landscapes, the geometric means of fungi per DT are statistically significantly different according to ANOVA (Figure 3) and Tukey’s test, at p < 0.05. Population counts varied from 5.7 ± 24.9 x 101 CFU.DT-1 (in cerrado) to 1.1 ± 2.2 x 102 CFU.DT-1 (in lavrado [savanna]) and 1.9 ± 7.1 x 102 CFU.DT-1 (in Amazon forest). Different morphological characteristics were observed among the fungal strains associated with Phylloicus larvae DTs and resulted in a high number of morphospecies per sampled DT (MSP.DT-1 = 6.2 ± 6.4) (Table 1). According to the ANOVA, variation in richness of morphospecies among the sampled landscapes was not significant (Figure 4).

Preliminary identification efforts based on the association between classical and molecular methods (Kern & Blevins, 1999; White, T. et al., 1990) allowed the identification of 21 isolates to the genus level (Penicillium) and 4 isolates were identified to the species level associated with the larvae collected in streams of cerrado in Santarém (STM, Pará State) (Table 2).

Figure 3. Analysis of variance (ANOVA) of colony-forming units per DT (CFU.DT-1) among ecological landscapes (Amazon forest, cerrado, and lavrado [savanna]), at p < 0.05, using Statistica v.10, n = 137 DTs.

Figure 4. Analysis of variance (ANOVA) of the morphospecies per DT (MSP.DT-1) among landscapes (Amazon forest, cerrado, and lavrado [savanna]), at p < 0.05, using Statistica v.10, n = 137 DTs.

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Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 317-325, set.-dez. 2018

Table 2. Identification of isolates associated with the digestive tract of Phylloicus larvae (Trichoptera: Calamoceratidae) collected in streams of cerrado in Santarém (STM, Pará State) based on the sequencing of the ITS regions of the rDNA. Legend: * = percentage of similarity between the nucleotide sequences obtained in that study with sequences available in the National Center for Biotechnology Information (NCBI) database. Isolate code Fungal species % ID* GenBank acession numbers LAG 8.6

Penicillium simplicissimum (Oudem.) Thom, 1930

KU059955.1

PON 3.6

Paraphaeosphaeria arecacearum Verkley, Göker & Stielow, 2014

KM873041.1

PON 9.1

Paraphaeosphaeria arecacearum Verkley, Göker & Stielow, 2014

100

JX496100.1

PON 15.1

Penicillium sclerotiorum Beyma, 1937

KX664361.1

DISCUSSION The present study is the first report on the occurrence of cultivable filamentous fungi in association with the DT of aquatic insects from the genus Phylloicus (Trichoptera: Calamoceratidae). The larvae were shown to harbor filamentous fungi in their DT, since these microorganisms were obtained from most larvae sampled from streams in the Brazilian Amazon. There was significant variation in the size of the fungal populations (in CFU.DT-1) among the landscapes, with the largest populations found in larvae from Amazon forest streams. These differences may be related to the availability of organic matter in streams, which is usually higher in Amazonian forest streams than in cerrado or lavrado (savanna) streams (Wantzen, 2003; França et al., 2009). In aquatic ecosystems, fungi play important roles in the breakdown of allochthonous plant detritus, a key ecological process in aquatic environments that ensures the input of organic matter to various other organisms (Cornut et al., 2010; Gimenes et al., 2010). Moreover, fungi, through their sophisticated enzymatic apparatuses, degrade highly recalcitrant organic compounds such as lignin (Abdullah & Taj-Aldeen, 1989), that can be present in high concentrations in submerged plant materials that are food for larvae of leaf-shredding aquatic insects (Chung & Suberkropp, 2009; Cornut et al., 2015). The fact that Phylloicus larvae consistently harbored filamentous fungi in their DT indicates that, potentially, these microorganisms play important roles in the interaction with their hosts, which may be related to the degradation of lignocellulosic

substrates. This hypothesis also has support in other interactions between fungi and insects that occur in nature, such as among xylophagous insects and yeasts of DT (Grünwald et al., 2010). In this study, a large species richness of morphospecies was isolated from 130 Phylloicus larvae, a large collection of insects of the genus, comprising 94.9% of the DTs sampled. Although morphological species are not a perfect proxy for taxonomic species, high richness indicates potential high species richness associated with DT of Phylloicus. The DT of other insects is known to harbor a great diversity and a source of new species of fungi and bacteria (Suh et al., 2005; Tegtmeier et al., 2016), and this collection of fungi may bring species new to science. Future taxonomic efforts should be undertaken to elucidate the fungal diversity associated with the DT of Phylloicus. Preliminary identification efforts based on molecular methods allowed the identification of four isolates associated with Phylloicus larvae DTs collected in cerrado streams near Santarém. Among these species, two isolates were identified as Paraphaeosphaeria arecacearum, which was first isolated from soil under Elaeis guineensis Jacq., in Suriname, and recently described by Verkley et al. (2014). This is the first occurrence record of this species in association with the DT of an aquatic insect in the tropics. Also one strain of P. sclerotiorum and one of P. simplicissimum were identified. Interestingly, strains of P. sclerotiorum are known as xylanolytic (Knob & Carmona, 2010) and P. simplicissimum produces cellulases (Zeng et al., 2006). This may be evidence for the role of at least some fungal species in degrading plant

323

Filamentous fungi in the digestive tract of Phylloicus larvae (Trichoptera: Calamoceratidae) in streams of the Brazilian Amazon

materials in the DT of Phylloicus larvae in tropical aquatic ecosystems. According to Knob & Carmona (2010), xylanase showed interesting characteristics for biotechnological processes, such as in feed and food industries. Other cellulases from Penicillium spp. also showed a potential for industrial application (Dutta et al., 2008; Bomtempo et al., 2017). Investigations are on course to characterize the cellulolytic potential of the strains isolated herein.

ACKNOWLEDGMENTS This research was supported by grant 407676/2013-9 from the Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), Edital Chamada Ministério da Ciência, Tecnologia, Inovações e Comunicações/CNPq/Fundo Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico - Ação Transversal - Redes Regionais de Pesquisa em Ecossistemas, Biodiversidade e Biotecnologia n. 79/2013. REFERENCES ABDULLAH, S. K. & S. J. TAJ-ALDEEN, 1989. Extracellular enzymatic activity of aquatic and aero-aquatic conidial fungi. Hydrobiologia 174(3): 217-223. DOI: <https://doi.org/10.1007/BF00008161>. ALTSCHUL, S. F., W. GISH, W. MILLER, E. W. MYERS & D. J. LIPMAN, 1990. Basic local alignment search tool. Journal of Molecular Biology 215(3): 403-410. DOI: <http://dx.doi. org/10.1016/S0022-2836(05)80360-2>. ARSUFFI, T. L. & K. SUBERKROPP, 1989. Selective feeding by shredders on leaf-colonizing stream fungi: comparison of macroinvertebrate taxa. Oecologia 79(1): 30-37. DOI: <http:// dx.doi.org/10.1007/BF00378236>. BLACKWELL, M., 2011. The fungi: 1, 2, 3 ... 5.1 million species? American Journal of Botany 98(3): 426-438. DOI: <http://dx.doi. org/10.3732/ajb.1000298>. BOMTEMPO, F. V. S., F. M. M. SANTIN, R. S. PIMENTA, D. P. DE OLIVEIRA & E. A. GUARDA, 2017. Production of cellulases by Penicillium oxalicum through solid state fermentation using agroindustrial substrates. Acta Scientiarum: Biological Sciences 39(3): 321-329. DOI: <http://dx.doi.org/10.4025/actascibiolsci.v39i3.32384>. BURGHOORN, H. P., P. SOTEROPOULOS, P. PADERU, R. KASHIWAZAKI & D. S. PERLIN, 2002. Molecular evaluation of the plasma membrane proton pump from Aspergillus fumigatus. Antimicrobial Agents and Chemotherapy 46(3): 615-624. DOI: <https://doi.org/10.1128/AAC.46.3.615-624.2002>.

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Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 327-354, set.-dez. 2018

Heterogeneidade florística da brioflora em fragmentos de vegetação e a conservação das áreas verdes urbanas Floristic heterogeneity of the brioflora in fragments of vegetation and the conservation of urban green areas Sandra Regina Visnadi Instituto de Botânica. São Paulo, São Paulo, Brasil

Resumo: As áreas urbanas são cada vez mais comuns nos trópicos, sendo crucial o estudo dessas paisagens antrópicas para a conservação da sua biodiversidade. Este artigo traz o estudo inédito das briófitas em sete parques urbanos com fragmentos de vegetação na cidade de São Paulo. O material totaliza 737 exsicatas, depositadas no Herbário Maria Eneyda Pacheco Kauffmann Fidalgo, do Instituto de Botânica de São Paulo, e no Herbário da Prefeitura do Município de São Paulo. Registraram-se 69 espécies predominantemente corticícolas e generalistas para os locais estudados. A brioflora é empobrecida na vegetação fragmentada, mas a distribuição das espécies é regional. A maior riqueza em espécies foi registrada para parques que possuem diferentes tipos de ambientes, nos quais foram encontradas as briófitas. Parques com brioflora mais rica também se situam em bairros mais densamente arborizados e com temperaturas mais amenas. Metzgeria hegewaldii Kuwah. é citação inédita para São Paulo, encontrando-se ameaçada nesse estado, na categoria vulnerável. As áreas verdes também abrigam duas espécies endêmicas do Brasil. Os achados evidenciam a importância da arborização para a conservação da biodiversidade das briófitas urbanas, além de contribuírem para o monitoramento da qualidade ambiental nos parques estudados. Palavras-chave: Hepáticas. Musgos. Parques antrópicos. São Paulo. Abstract: Urban areas are increasingly common in the tropics, and the study of those anthropic landscapes is crucial for the conservation of their biodiversity. This paper is a study of the bryophytes in seven urban parks with fragments of vegetation, in the city of São Paulo. The material includes 737 exsicates, which were deposited in the Maria Eneyda Pacheco Kauffmann Fidalgo Herbarium of the São Paulo Botanical Institute and in the São Paulo Municipal Herbarium. A total of 69 predominantly corticolous and generalist species were recorded for the studied sites. The bryoflora is impoverished in fragmented vegetation, but the species’ distribution is regional. Greater species richness was recorded for parks that have different types of environments, where the bryophytes were found. Parks with richer bryoflora are located in more densely wooded neighborhoods and with colder temperatures. Metzgeria hegewaldii Kuwah. is a new record for São Paulo city, being threatened in this state, category vulnerable. The green areas also harbor two endemic species for Brazil. The findings show the importance of afforestation for biodiversity conservation of urban bryophytes, besides contributing to monitoring of environmental quality in the parks. Keywords: Liverworts. Mosses. City parks. São Paulo.

VISNADI, Sandra Regina. Heterogeneidade florística da brioflora em fragmentos de vegetação e a conservação das áreas verdes urbanas. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 13(3): 327-354. Autora para correspondência: Sandra Regina Visnadi. Instituto de Botânica. Núcleo de Pesquisa em Briologia. Centro de Pesquisa em Plantas Avasculares e Fungos. Av. Miguel Stéfano, 3687 – Água Funda. São Paulo, SP, Brasil. CEP 04301-012 (svisnadi@uol.com.br). Recebido em 06/11/2017 Aprovado em 22/05/2018 Responsabilidade editorial: Fernando da Silva Carvalho Filho

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Heterogeneidade florística da brioflora em fragmentos de vegetação e a conservação das áreas verdes urbanas

INTRODUÇÃO O Brasil é o guardião da maior biodiversidade terrestre do planeta (Vitali, 2010), distribuída em uma área de proporções continentais e com extensa costa litorânea, apresentando vários tipos climáticos e diversos biomas (Candido et al., 2016). Todavia, na área mais povoada do país, a região atlântica costeira – que se estende de Pernambuco até o Rio Grande do Sul –, a maior parte das florestas tropicais já desapareceu (Gradstein & Costa, 2003), permanecendo atualmente na forma de fragmentos de vegetação remanescente (Bennett & Saunders, 2011), principalmente secundária, em áreas agrícolas ou urbanas, com exceção de poucas unidades de conservação (Koh & Gardner, 2011). O desmatamento pode ser verificado sobretudo na região metropolitana de São Paulo (RMSP), a maior metrópole do país e uma das cinco maiores conturbações do mundo, com 39 municípios em pouco mais de 3% da área total do estado paulista, contando com 20,4 milhões de habitantes (Candido et al., 2016), o que corresponde a cerca de 10% da população total brasileira (Nobre et al., 2011). A região situa-se em uma área de transição florística da floresta ombrófila densa (floresta tropical pluvial das encostas voltadas para o mar), com espécies da floresta estacional semidecidual e do cerradão (floresta tropical subcaducifólia e savana florestada, respectivamente, do planalto interiorano) (Aragaki & Mantovani, 1998; IBGE, 2012). Todavia, essa vegetação natural foi destruída ou substituída por formações degradadas e secundárias – com diferentes históricos de perturbação e de regeneração – após a fragmentação da cobertura original (Catharino & Aragaki, 2008). A zona metropolitana de São Paulo, com os pequenos fragmentos de vegetação dispersos pela área urbana, é, no entanto, circundada pelos grandes fragmentos florestais da Reserva da Biosfera do Cinturão Verde da Metrópole (Malagoli et al., 2008a). Áreas com vegetação são essenciais para o bem estar da população e para a manutenção da qualidade de vida nas regiões urbanas, pois, além de garantirem

o desenvolvimento da biodiversidade (Whately et al., 2008), atenuam o escoamento pluvial, abastecendo lençóis freáticos e mananciais. Além disso, influenciam no albedo, contribuindo para o conforto térmico (Rocha, 2010); melhoram a qualidade do ar (Limnios & Furlan, 2013), filtrando a poluição de material particulado; interferem na formação de nuvens, liberando vapor de água e compostos orgânicos voláteis; e, finalmente, são importantes na adaptação aos impactos das mudanças climáticas (Buckeridge, 2015). Particularmente as briófitas, ao contribuírem para a ciclagem da água e de nutrientes, para a produção de biomassa e para a prevenção da erosão do solo, são também essenciais para a sustentabilidade das civilizações humanas e da sociedade (Hallingbäck & Tan, 2010). Elas são um grupo bem-sucedido de plantas quanto ao número de espécies, à distribuição geográfica em todos os continentes e à ocorrência em diversos habitats (Slack, 2011). Todavia, várias espécies têm sido afetadas pelas atividades humanas, havendo algumas ameaçadas (Sérgio et al., 2011). Além disso, o impacto do rápido desaparecimento das florestas tropicais sobre a diversidade das briófitas permanece pouco documentado (Jácome et al., 2011), confirmando as recomendações anteriormente feitas por Frahm (2003a) quanto à realização de estudos prioritários da brioflora em diferentes tipos florestais, em áreas urbanas e em áreas perturbadas e não perturbadas, a fim de se avaliar o impacto antrópico. Na região tropical, as áreas urbanas são cada vez mais comuns. O estudo dessas paisagens antrópicas é, portanto, crucial para a conservação da sua biodiversidade (Koh & Gardner, 2011). Estudos de fragmentos de vegetação preservada dentro do perímetro urbano que focaram na conservação da brioflora foram realizados em Salvador, na Bahia (Bastos & Yano, 1993); em Rio Branco, no Acre (Vital & Visnadi, 1994); em Belém, no Pará (Lisboa & Ilkiu-Borges, 1995); no Rio de Janeiro (Molinaro & Costa, 2001); em Caxias do Sul, no Rio Grande do Sul (Bordin & Yano, 2009); em Macapá, no Amapá (Gentil & Menezes, 2011); em Juiz

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de Fora (Machado & Luizi-Ponzo, 2011; Paiva et al., 2015) e Ituiutaba, em Minas Gerais (Lima & Rocha, 2015; Silva, A. L. & Rocha, 2015); e particularmente no estado de São Paulo, em Rio Claro (Visnadi & Monteiro, 1990), em Santos (Mello et al., 2001) e, especificamente, nos municípios da RMSP, em Mauá (Mello et al., 2011), em Ribeirão Pires (Prudêncio et al., 2015) e em São Paulo (Visnadi, 2015b). Alguns desses trabalhos também enfatizaram o monitoramento ambiental das áreas estudadas. São Paulo é o município mais populoso do hemisfério Sul situado na RMSP (Candido et al., 2016), onde a redução da biodiversidade está entre os problemas ambientais decorrentes da ocupação de toda essa região (Silva, L. & Galvão, 2011). As áreas verdes remanescentes paulistanas são importantes para a manutenção da diversidade biológica, além de mitigarem os problemas ambientais do município (Moreti & Fungaro, 2012). Entretanto, a flora paulistana carece de estudos (Catharino & Aragaki, 2008), fundamentais para a conservação, o manejo (Malagoli et al., 2008b) e o monitoramento contínuo da qualidade ambiental das áreas verdes do município (Prefeitura do Munícipio de São Paulo, 2016a). Levantamentos florísticos de epífitas foram sugeridos entre os estudos prioritários para São Paulo, além de coletas em áreas pouco estudadas, visando à elaboração de um inventário completo da flora para o município (Catharino & Aragaki, 2008). Portanto, o presente estudo

tem por objetivo o levantamento florístico inédito das briófitas em sete fragmentos de vegetação urbana, a fim de se conhecer a riqueza, a composição, a distribuição e o habitat das espécies nesses locais antrópicos, contribuindo para a conservação da biodiversidade e o monitoramento ambiental dessas áreas verdes paulistanas.

MATERIAIS E MÉTODOS ÁREA DE ESTUDO O estudo foi realizado pela primeira vez em sete parques urbanos de São Paulo (Tabela 1), sob administração do Departamento de Parques e Áreas Verdes (DEPAVE), vinculado à Secretaria Municipal do Verde e do Meio Ambiente, da prefeitura do município de São Paulo. O Parque Estadual das Fontes do Ipiranga (PEFI) foi identificado na Figura 1 como referência à localização dos sete parques e pela sua inclusão na discussão dos dados. Os locais estudados são opções gratuitas para convivência social da população (Ribeiro, 2010). Além disso, os parques dispõem de vegetação de interesse de preservação (Whately et al., 2008), sendo que a visitação pública também é considerada uma atividade educativa para a valorização dos recursos naturais (Rocha, 2010; Silva, A. N. et al., 2014). A vegetação enquadra-se na categoria de floresta ombrófila densa, possuindo espécies arbóreas nativas e sub-bosque.

Tabela 1. Relação dos sete parques estudados na cidade de São Paulo, com ano da implantação (Secretaria da Cultura do Estado de São Paulo, 1984; Whately et al., 2008), localização geográfica (Find Latitude and Longitude, s. d.), extensão da superfície (Marchesi, 2014), número de áreas agregadas e índice de cobertura vegetal (ICV) (em m2 de verde por habitante) nos bairros onde os parques estão situados (Buckeridge, 2015). Parques Implantação Localização geográfica Superfície (ha) Número de áreas ICV Eucaliptos

1995

23° 36’ S, 46° 45’ W

1,54

Área única

70,3

Cordeiro Martin Luther King

2007

23° 38’ S, 46° 40’ W

3,5

Duas áreas

63,5

Severo Gomes

1989

23° 38’ S, 46° 42’ W

3,49

Duas áreas

63,5

Lina e Paulo Raia

1997

23° 38’ S, 46° 38’ W

1,56

Área única

6,7

Casa Modernista

1984

23° 35’ S, 46° 38’ W

1,26

Área única

11,9

Nabuco

1979

23° 39’ S, 46° 39’ W

3,13

Área única

6,7

Tenente Siqueira Campos (Trianon)

1892

23° 33’ S, 46° 39’ W

4,86

Área única

6,2

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Heterogeneidade florística da brioflora em fragmentos de vegetação e a conservação das áreas verdes urbanas

Figura 1. Localização dos sete parques estudados. Legendas: RMSP = região metropolitana de São Paulo; PEFI = Parque Estadual das Fontes do Ipiranga; 1 = Eucaliptos; 2 = Cordeiro Martin Luther King; 3 = Severo Gomes; 4 = Lina e Paulo Raia; 5 = Casa Modernista; 6 = Nabuco; 7 = Tenente Siqueira Campos (Trianon). Modificado de Google/EMPLASAGEO. Mapa: Governo do Estado de São Paulo (s. d.).

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Esta vegetação, no entanto, também apresenta interferência antrópica, possui espécies exóticas (no parque Trianon) e bosque heterogêneo, com arborização implantada de espécies nativas ou exóticas e sub-bosque presente ou não (em relação aos seis outros parques estudados) (Prefeitura do Munícipio de São Paulo, 2016b). Os sete parques também abrigam jardins (Moreti & Fungaro, 2012), orquidário e viveiro de mudas (Marchesi, 2014). Outras particularidades desses espaços foram relacionadas na discussão da brioflora encontrada em cada um deles. Os parques situam-se em área urbana de transição climática na RMSP, onde o clima pode ser classificado como Cfa (temperado úmido com verão quente), Cfb (temperado úmido com verão moderadamente quente), Cwa (temperado úmido com inverno seco e verão quente) ou Cwb (temperado úmido com inverno seco e verão moderadamente quente), sendo temperado, quente e úmido, com médias entre 15,6 e 22,5 ºC, pluviosidade anual de 1.569 mm, inexistência de deficiência hídrica e de períodos de seca no inverno, havendo, porém, sazonalidade (Köppen, 1948; Aragaki & Mantovani, 1998; Santos, P. & Funari, 2002). Além disso, a RMSP possui um mosaico de temperaturas diferenciadas, com índices pluviométricos distribuídos de forma irregular ao longo do ano. A região localiza-se próximo ao litoral, a uma altitude de cerca de 700 metros em relação ao nível do mar (Nobre et al., 2011).

AMOSTRAGEM E ESTUDO DO MATERIAL Os métodos de coleta e de herborização, incluindo a seleção de literatura básica para identificação do material, seguiram as recomendações de Frahm (2003b) para o estudo das briófitas na região tropical. Além disso, as briófitas não são abundantes nos locais estudados, por essa razão, toda a extensão da área dos parques foi percorrida para a realização da coleta do material disponível. As 737 exsicatas provenientes desses locais encontram-se depositadas no Herbário Maria Eneyda Pacheco Kauffmann

Fidalgo, do Instituto de Botânica de São Paulo (SP); duplicatas de parte desse material foram depositadas no Herbário da Prefeitura do Município de São Paulo (PMSP); o voucher para cada espécie foi relacionado no Apêndice. Utilizaram-se também materiais do Herbário SP, além de desenhos e imagens (Tropicos, s. d.) para a identificação do material. A citação do nome e do autor das espécies e de alguns gêneros foi baseada em Gradstein & Costa (2003), Tropicos (s. d) e JBRJ (s. d.). Adotou-se a classificação de Goffinet et al. (2009), para os musgos (Bryophyta), e de Crandall-Stotler et al. (2009), para as hepáticas (Marchantiophyta), a fim de listar os táxons por ordem alfabética de divisões, famílias, gêneros, espécies e variedades (Apêndice). Os sete parques foram relacionados na mesma sequência, tanto na Figura 1 quanto na Tabela 1 e no Apêndice, segundo o número decrescente de espécies encontrado nesses locais, para melhor comparação dos resultados obtidos. As espécies foram classificadas pela ocorrência em solo (terrícola), em córtex ou casca (corticícola), em rocha (saxícola), segundo Luizi-Ponzo et al. (2006), em toras, em ramos caídos e em tronco em decomposição (epíxila), conforme Robbins (1952) e Souza et al. (2017), e em substratos artificiais (casmófito, Souza et al., 2015), que foram relacionados como concreto, madeira tratada (que delimita os locais com vegetação nos parques), ferro (grade de ferro, com água corrente), plástico (tela esquecida como detrito na vegetação) e tijolo (geralmente deixado como entulho), devido à inexistência de termos específicos. Não se estudou material em copas, pois as briófitas foram coletadas até cerca de dois metros de altura nos caules de arbustos e nos troncos das árvores. Os grupos ecológicos e as formas de vida das briófitas (Mägdefrau, 1982; Richards, 1984; Gradstein et al., 2001; Glime, 2017) foram observados durante o trabalho de campo, e o estudo do material foi realizado com base em banco de dados (JBRJ, s. d.) e na literatura especializada (Crum & Anderson, 1981; Sharp et al., 1994; Buck, 1998;

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Heterogeneidade florística da brioflora em fragmentos de vegetação e a conservação das áreas verdes urbanas

Gradstein & Costa, 2003; Flora of North America Editorial Committee, 2007; Santos, N. & Costa, 2008; Silva, M. & Pôrto, 2009, 2010; Alvarenga et al., 2010; Santos, N. et al., 2011; Valente et al., 2013; Visnadi, 2013a, 2013b, 2015a, 2015b).

ANÁLISE DOS DADOS Comparou-se a riqueza de espécies entre os sete parques estudados, por meio de análises de rarefação baseada em amostras (rarefação por amostra ou curva de acumulação de espécies e rarefação individual) com a matriz de dados quantitativos (69 espécies x sete parques) no programa PAST 3.15 (Hammer et al., 2001). A similaridade florística entre os sete parques foi avaliada em análise de agrupamento, utilizando-se o índice de Jaccard (Magurran, 2004) e o método de ligação pela média de grupo (unweighted pair-group method using arithmetic averages - UPGMA; Sneath & Sokal, 1973). O índice de Jaccard foi aplicado à matriz de dados binários (69 espécies x sete parques). Registrou-se o coeficiente de correlação cofenética do agrupamento, que indica correspondência razoável, quando acima de 0,7 (Sneath & Sokal, 1973), e adequada, quanto mais próximo de 1 (Fernandes et al., 2013). Os mesmos procedimentos foram realizados com a matriz de dados binários sem as espécies restritas a determinado parque (43 espécies x sete parques), a fim de se comparar com os resultados da análise da matriz anterior (69 espécies x sete parques), e verificar se as espécies restritas alteram o padrão de variação dos dados entre os parques estudados. As análises multivariadas foram realizadas no programa FITOPAC 2.1 (Shepherd, 2010). RESULTADOS E DISCUSSÃO COMPOSIÇÃO FLORÍSTICA E RIQUEZA DE ESPÉCIES A brioflora nos sete parques é composta por 69 espécies e duas variedades, distribuídas em 41 gêneros e 25

famílias, sendo que Bryophyta (com 43 espécies e duas variedades, em 26 gêneros e 16 famílias) predomina em relação a Marchantiophyta (com 26 espécies, em 15 gêneros e 9 famílias) (Apêndice). Musgos são as briófitas predominantes em várias partes do planeta (Tan & Pócs, 2000) e em muitos fragmentos de vegetação urbana, tanto da RMSP (Mello et al., 2011; Prudêncio et al., 2015; Visnadi, 2015b), quanto do estado paulista (Visnadi & Monteiro, 1990; Mello et al., 2001), além dos estados do Amapá, do Pará, da Bahia, do Rio de Janeiro, de Minas Gerais e do Rio Grande do Sul (Bastos & Yano, 1993; Lisboa & Ilkiu-Borges, 1995; Molinaro & Costa, 2001; Bordin & Yano, 2009; Gentil & Menezes, 2011; Machado & Luizi-Ponzo, 2011; Lima & Rocha, 2015; Paiva et al., 2015; Silva, A. L. & Rocha, 2015). Além disso, foram totalizadas mais amostras para musgos (59,6%) do que para hepáticas (40,4%), e as briófitas representadas pelos maiores números de espécies são Fissidens Hedw. (sete) e Sematophyllum Mitt. (cinco), em toda a área estudada. Fissidens ocorre em áreas abertas, ou antrópicas (Bordin & Yano, 2013), possuindo também maior número de espécies nas áreas verdes urbanas do Acre, de Minas Gerais, de São Paulo e do Rio Grande do Sul (Vital & Visnadi, 1994; Mello et al., 2001; Bordin & Yano, 2009; Lima & Rocha, 2015; Visnadi, 2015b). Sematophyllum é um gênero amplamente distribuído na região neotropical (Gradstein et al., 2001), mas predomina em número de espécies apenas na vegetação urbana de Ribeirão Pires, na RMSP (Prudêncio et al., 2015). Por outro lado, Lejeuneaceae é a família que se destaca, por totalizar, entre as briófitas estudadas, os maiores números de gêneros (sete) e de espécies (12), na maior percentagem de amostras (27%). A família também predomina em espécies nos fragmentos de vegetação urbana da RMSP (Mello et al., 2011; Visnadi, 2015b), do estado paulista (Visnadi & Monteiro, 1990; Mello et al., 2001), além dos estados do Pará, do Acre, do Rio de Janeiro, de Minas Gerais e do Rio Grande do Sul (Vital & Visnadi, 1994; Lisboa & Ilkiu-Borges, 1995; Molinaro

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& Costa, 2001; Bordin & Yano, 2009; Machado & LuiziPonzo, 2011; Paiva et al., 2015). Lejeunea Lib. é um gênero com muitas espécies na região pantropical (Gradstein & Costa, 2003), sendo representado por três espécies em 21% das amostras coletadas nos sete parques. A curva de acumulação para as 69 espécies evidencia a probabilidade de serem encontradas espécies diferentes em coletas adicionais nos sete parques (Figura 2). Entretanto, o total obtido de 737 exsicatas é bastante significativo para parques relativamente pequenos, que somam apenas 19,34 ha de área (Tabela 1). Embora estudos distintos não sejam comparáveis (Guaratini, 2010), o levantamento da brioflora do Parque Estadual Intervales, cuja área total é bem mais extensa (41.704 ha), foi baseado no material disponível de 767 exsicatas (Visnadi, 2015a). A curva de acumulação aumenta continuadamente para áreas urbanas onde o deslocamento das espécies é dificultado pelo isolamento dos seus habitats fragmentados e diversificados (Adler & Tanner, 2015). Germano et al. (2016) e Lopes et al. (2016) também

avaliaram a suficiência amostral baseada em curvas de acumulação, as quais não se estabilizaram, indicando que a riqueza observada de espécies de briófitas estava abaixo da esperada.

OCORRÊNCIA NOS PARQUES A riqueza de espécies é distinta entre os sete parques. Os parques Nabuco e Trianon poderiam ser mais ricos em espécies, caso não fossem limitados pelo total de amostras obtido para cada um deles (Figura 3 e Apêndice). Todavia, o trabalho de campo foi bastante satisfatório. Como as briófitas não são abundantes nos parques, optou-se por percorrer toda a extensão da área de estudo para a coleta do material disponível, obtendo-se considerável número de amostras para cada material reconhecido em campo como espécie distinta. Por outro lado, não se estudou a brioflora que cresce em copas, cuja amostragem poderia ser suficiente para atingir o número total de espécies, o que estabilizaria as curvas das análises de rarefação (Figuras 2 e 3).

Figura 2. Curva de acumulação de espécies para as briófitas encontradas nos sete parques estudados.

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Heterogeneidade florística da brioflora em fragmentos de vegetação e a conservação das áreas verdes urbanas

Figura 3. Riqueza de espécies de briófitas (rarefação individual) para os sete parques estudados.

A brioflora também difere entre os sete parques (Figura 4). Isso se deve ao fato de 26 espécies (38%) restringirem-se a um único parque; além disso, 12 espécies (17%) distribuem-se por apenas dois parques estudados, totalizando 38 espécies (55%) com distribuição mais restrita; as espécies restantes (31 espécies, 45%) foram registradas para três a sete parques estudados (Apêndice). Catharino & Aragaki (2008) já relataram a grande heterogeneidade florística das áreas verdes paulistanas, devido à baixa similaridade entre os fragmentos florestais. As 26 espécies restritas a um único parque (Apêndice) predominam em áreas florestais (Visnadi, 2006, 2015b; Bordin & Yano, 2013; JBRJ, s. d.) e totalizam entre 0,1% a 1% das amostras coletadas. Briófitas urbanas raras restringem-se às áreas verdes, não ocorrendo nas ruas da cidade (Visnadi & Monteiro, 1990). Espécies com requisitos ecológicos mais especializados geralmente desaparecem nas comunidades de fragmentos (Bennett & Saunders, 2011). Syrrhopodon gaudichaudii ocorre apenas no parque Eucaliptos (Apêndice), sendo que a menor ocorrência

dessa espécie foi relacionada à limitação de habitats decorrente de alterações e de destruição da Mata Atlântica (Farias et al., 2017). Por outro lado, apenas nove espécies comuns em ambientes antrópicos (JBRJ, s. d.) e em fragmentos de vegetação urbana (Visnadi & Monteiro, 1990; Bastos & Yano, 1993; Vital & Visnadi, 1994; Lisboa & Ilkiu-Borges, 1995; Mello et al., 2001, 2011; Molinaro & Costa, 2001; Bordin & Yano, 2009; Machado & Luizi-Ponzo, 2011; Lima & Rocha, 2015; Paiva et al., 2015; Prudêncio et al., 2015; Silva, A. L. & Rocha, 2015; Visnadi, 2015b) distribuem-se por vários parques e totalizam os maiores números de amostras entre as briófitas estudadas: Lejeunea flava (14% das amostras) e L. glaucescens (6% das amostras) em sete parques; Brittonodoxa subpinnata, Fissidens zollingeri e Vitalia galipensis (cada espécie em 5% das amostras) em seis parques; Erpodium glaziovii (5% das amostras) em cinco parques; Frullania ericoides (4% das amostras) em quatro parques; Hyophila involuta e Isopterygium tenerum (cada espécie em 4% das amostras) em sete e quatro

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Figura 4. Agrupamento dos sete parques em relação à presença das 69 espécies de briófitas estudadas (correlação cofenética = 0,9208). A exclusão das espécies restritas a cada parque segue o mesmo padrão de distribuição, com maior similaridade entre os locais (não ilustrado) (correlação cofenética = 0,9402).

parques, respectivamente (Apêndice). Ressalte-se que espécies urbanas comuns toleram muitos tipos de habitats em cidades (Adler & Tanner, 2015). Rhynchostegium conchophyllum foi registrada para 5% das amostras, mas ocorre apenas em três parques (Apêndice), sendo esta espécie mais comum em áreas florestais em relação a áreas antrópicas (Visnadi, 2015b; JBRJ, s. d.). Os parques Eucaliptos, Cordeiro Martin Luther King e Severo Gomes situam-se em bairros de São Paulo privilegiados pelo verde, com alto índice de cobertura vegetal e, por conseguinte, com temperaturas mais amenas. Os três parques totalizam 59 espécies de

briófitas, em uma área de 8,53 ha. Os parques Lina e Paulo Raia, Casa Modernista, Nabuco e Trianon estão situados em bairros de São Paulo com índice de cobertura vegetal baixo, alta densidade de edificações, havendo numeroso grupo de pessoas e realização de muitas atividades, tráfego intenso de veículos, altos níveis de poluição atmosférica, registrando, consequentemente, temperaturas mais elevadas do que os bairros onde se localizam os três primeiros parques (Takiya, 2002; Nobre et al., 2011; Tabela 1; Apêndice; Figura 1). Estes quatro parques contam com 45 espécies de briófitas, em uma área total de 10,81 ha.

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Heterogeneidade florística da brioflora em fragmentos de vegetação e a conservação das áreas verdes urbanas

É importante considerar que fragmentos e biota são fortemente influenciados pela paisagem na qual estão inseridos (Bennett & Saunders, 2011). A presença de áreas verdes em cidades é importante para que haja riqueza e diversidade da brioflora urbana (Mazimpaka et al., 1988; Sérgio et al., 2016). Para se estabelecerem, populações de briófitas dependem essencialmente das condições ambientais combinadas de baixa temperatura e de alta umidade (Hallingbäck & Tan, 2010), e as árvores influenciam no conforto térmico, ajudando a umidificar a atmosfera urbana, entre outros vários benefícios que propiciam a vida nas cidades (Buckeridge, 2015). Por outro lado, o isolamento de um fragmento de vegetação afeta as comunidades de briófitas (Alvarenga & Pôrto, 2007). Sérgio et al. (2016) relacionaram as diferenças na biodiversidade dessas plantas ao clima urbano, à existência de áreas verdes e à qualidade do ar em estudo realizado na região metropolitana de Lisboa, onde a grande redução na composição das espécies foi registrada para áreas sob influência de tráfego pesado. Todavia, embora as áreas urbanas representem o pior cenário no manejo do ecossistema, o conhecimento da sua biodiversidade valoriza a conservação dos habitats nessas paisagens modificadas pelo homem (Koh & Gardner, 2011). Esses dados evidenciam a relevância dos parques para o desenvolvimento sustentável da cidade (Moreti & Fungaro, 2012), neste caso principalmente de Eucaliptos, Cordeiro Martin Luther King e Severo Gomes, a fim de se conciliar o desenvolvimento socioeconômico com a manutenção da qualidade dos recursos naturais (Barros et al., 2013). Estes três parques (59 espécies, em 8,53 ha; Tabela 1 e Apêndice) são também fundamentais para a conservação da brioflora local. Para Alvarenga et al. (2010), fragmentos florestais com rica brioflora (63 espécies) possuem mais de 300 ha, sendo considerados importantes remanescentes para a conservação da biodiversidade desse grupo de plantas. Koh & Gardner (2011) enfatizam que, em cidades altamente urbanizadas da região tropical, os locais menos perturbados pelas atividades humanas são os mais valiosos

e prioritários para a conservação da biodiversidade nativa. Sérgio et al. (2016) sugerem, ainda, a criação de novas áreas verdes para incrementar a biodiversidade urbana. Um dos menores parques é Eucaliptos (Tabela 1), o qual, no entanto, se destaca por conter o maior número de espécies na maior percentagem de amostras coletadas e por registrar várias espécies restritas ao local (Apêndice). Todavia, briófitas não são comuns em plantas de eucalipto, sendo maior a riqueza desse grupo em espécimes que apresentem maior diâmetro do tronco, o que amplia a superfície disponível e a variedade de habitats para a brioflora crescer (Kantvilas & Jarman, 2004), como observado neste parque, onde as briófitas são comuns na árvore de eucalipto, que é mais antiga e de tronco espesso. Em Eucaliptos, a vegetação relativamente densa – que não se restringe ao eucaliptal – apresenta sub-bosque de mata em regeneração, com diferentes tipos de árvores (Ribeiro, 2010; Marchesi, 2014), onde predominam as briófitas corticícolas (56%) sobre as plantas, epíxilas (21%), terrícolas (5%) e as espécies que crescem em concreto (18%). Por outro lado, Trianon é o maior parque, o mais antigo (Tabela 1) e o único com floresta ombrófila densa entre as áreas estudadas (Prefeitura do Munícipio de São Paulo, 2016b). Sabe-se que ocorre maior riqueza de espécies em ambientes urbanos maiores e mais antigos, com diversidade de habitats (Adler & Tanner, 2015), mas o parque Trianon apresenta o menor número de espécies na menor percentagem de amostras coletadas entre os parques estudados, além de uma única espécie restrita ao local (Apêndice). Ressalte-se que a Mata Atlântica é a vegetação mais rica em briófitas entre os biomas brasileiros, sendo que a floresta ombrófila densa possui a maior riqueza em espécies e o mais alto endemismo (Costa & Peralta, 2015). Todavia, a riqueza de espécies está relacionada com o estado de preservação do ambiente, principalmente nos trópicos, onde áreas verdes aparentemente preservadas, mas impactadas pela influência antrópica – mesmo que sutil –, possuem biota empobrecida (Schoenlein-Crusius, 2012).

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Trianon é um dos poucos parques em São Paulo que foi implantado a partir das potencialidades naturais da vegetação local (Limnios & Furlan, 2013), sendo tombado pelo Conselho Municipal de Preservação do Patrimônio Histórico, Cultural e Ambiental da Cidade de São Paulo (CONPRESP) e pelo Conselho de Defesa do Patrimônio Histórico, Arqueológico, Artístico e Turístico do Estado de São Paulo (CONDEPHAAT), devido à sua importância paisagística, arquitetônica e cultural (Takiya, 2002). Entretanto, atualmente, ele possui vegetação arbórea esparsa, sendo limitado por vias públicas urbanas, com o tráfego mais intenso de veículos entre as ruas e avenidas que circundam as áreas estudadas. O carro libera poluentes nas ruas, que suportam o tráfego de veículos e podem reduzir a qualidade do habitat de áreas circunvizinhas, devido à poluição local (Adler & Tanner, 2015). Além disso, a urbanização substitui frequentemente, de forma irreversível, os habitats naturais pelos artificiais persistentes, resultando, em longo prazo, em impactos para muitas espécies nativas (Koh & Gardner, 2011). Uma considerável proporção da biodiversidade de florestas tropicais aparentemente não tolera paisagens modificadas pelo homem, assim como os distúrbios associados a essas modificações (Tabarelli et al., 2012). Sobretudo para as briófitas, a diminuição da riqueza em espécies é nítida nos habitats modificados em relação à floresta natural (Pôrto et al., 2004; Gradstein & Sporn, 2010; Visnadi, 2013a). Os parques Cordeiro Martin Luther King e Severo Gomes são similares na extensão e no número de áreas que possuem (Tabela 1), os quais, junto ao Eucaliptos, apresentam brioflora com números mais altos de espécies e de espécies restritas em comparação aos parques Lina e Paulo Raia, Casa Modernista, Nabuco e Trianon (Apêndice). As briófitas foram coletadas apenas nos caminhos e na vegetação para os quatro últimos parques. Além desses ambientes, elas também foram localizadas em margem de lago artificial (em Cordeiro Martin Luther King) e de córrego, em extenso viveiro (em Severo Gomes) e em rua asfaltada, curta e arborizada,

com tráfego restrito de veículos (em Eucaliptos), para os parques restantes. As atividades antrópicas favorecem o surgimento de diferentes locais para as briófitas colonizarem, ampliando a ocorrência dessas plantas em diferentes tipos de ambientes (Schofield, 1985; Paiva et al., 2015), os quais influenciam na composição das espécies do fragmento de vegetação (Bennett & Saunders, 2011). Os musgos e o total das briófitas somam maior número de espécies nos parques Eucaliptos, Cordeiro Martin Luther King e Severo Gomes – com 59 espécies, entre as quais 40 musgos e 19 hepáticas, em 8,53 ha –, do que nos parques Casa Modernista e Trianon – com 28 espécies, entre 14 musgos e 14 hepáticas, em 6,12 ha. Nesses dois últimos, inclusive, são as hepáticas que predominam sobre os musgos (Casa Modernista, com 13 hepáticas e 12 musgos, e Trianon, com seis hepáticas e quatro musgos) (Tabela 1 e Apêndice). Em ambientes muito úmidos, as hepáticas são as briófitas predominantes (Tan & Pócs, 2000). Aumentos locais de chuvas e de temperaturas em áreas de São Paulo foram associados à urbanização, com alta impermeabilização e poluição do ar, onde há muito concreto e pouca área verde, espaços onde os parques Casa Modernista e Trianon estão situados (Takiya, 2002; Pereira Filho et al., 2007; Nobre et al., 2011; Figura 1). A matriz urbana do município de São Paulo influencia na variação microclimática dos seus fragmentos florestais (Monteiro & Azevedo, 2005). Aumentos de temperaturas já foram relacionados à redução na riqueza de espécies de briófitas em florestas tropicais perturbadas (Gradstein & Sporn, 2009) e, especificamente, à diminuição de musgos em ambientes urbanos (Gignac, 2011). Em número de espécies, hepáticas (14 espécies) e musgos (14 espécies) são iguais para o parque Lina e Paulo Raia, e musgos (15 espécies) superam hepáticas (seis espécies) no parque Nabuco (Apêndice). Ambos se situam em bairros muito urbanizados de São Paulo, com baixo índice de cobertura vegetal, como os parques Casa Modernista e Trianon (Takiya, 2002; Nobre et al., 2011; Tabela 1), com predominância das hepáticas. Todavia, os

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Heterogeneidade florística da brioflora em fragmentos de vegetação e a conservação das áreas verdes urbanas

parques Lina e Paulo Raia e Nabuco estão mais próximos do PEFI do que os demais que compõem este estudo (Figura 1), e a presença dele altera significativamente as condições ambientais da região (Takiya, 2002), uma vez que é a terceira maior reserva de mata nativa do município de São Paulo, possuindo 66% da área total (493,21 ha) coberta por mata e, portanto, configurando-se como ilha de conforto térmico, propiciada pela vegetação em relação ao entorno urbano, que é mais quente (Visnadi, 2015b). Mudanças no clima interferem nas florestas, mas estas, por sua vez, também afetam o clima (Cerri et al., 2002). Parques urbanos são importantes na regulação do clima das suas vizinhanças, impedindo a propagação das ilhas de calor nas áreas adjacentes, desprovidas de cobertura vegetal (Malagoli et al., 2008b; Ribeiro, 2010). Os parques Lina e Paulo Raia e Casa Modernista somam maior percentagem de amostras do que Cordeiro Martin Luther King e Severo Gomes (Apêndice), mas a totalização da área dos dois últimos é cerca de 2 ½ vezes maior do que a dos dois primeiros juntos (Tabela 1). Todavia, as briófitas são escassas em trechos onde a vegetação é esparsa e circunvizinha de avenida para grande circulação de veículos (caso do parque Cordeiro Martin Luther King, por exemplo); em florestas tropicais úmidas, a preservação da cobertura do dossel é crucial para a conservação da biodiversidade das briófitas (Gradstein & Sporn, 2010; Oliveira, J. et al., 2011). Além disso, a brioflora é ausente nos vários locais que possuem somente plantas herbáceas (bambus, bananeiras e outras plantas ornamentais, no parque Severo Gomes, por exemplo). Vanderpoorten & Hallingbäck (2009) já relataram a diminuição da diversidade de briófitas em áreas que possuem apenas ervas e arbustos. O parque Nabuco apresenta brioflora com menores números de espécies e de espécies restritas em menor percentagem de amostras coletadas do que os parques Lina e Paulo Raia e Casa Modernista (Apêndice). Todavia, o parque Nabuco é mais antigo, possui vegetação mais densa em comparação com Lina e Paulo Raia e Casa Modernista, além de ter área maior que os dois últimos

juntos (Tabela 1). Embora os três parques situem-se em bairros muito urbanizados de São Paulo, com baixo índice de cobertura vegetal (Takiya, 2002; Nobre et al., 2011; Tabela 1; Figura 1), parte da área de Nabuco é limitada por avenida com tráfego bem mais intenso de veículos do que o entorno dos parques Lina e Paulo Raia e Casa Modernista. As briófitas, em particular, são sensíveis às mudanças nas condições ambientais, incluindo a poluição urbana, sendo, portanto, bons indicadores de perturbações do ecossistema (Mazimpaka et al., 1988; Gradstein et al., 2001; Glime, 2007). Quanto mais rica em espécies é a brioflora de cada parque, maior é a similaridade entre eles. Todavia, a brioflora dos parques Eucaliptos (43 espécies) e Cordeiro Martin Luther King (37 espécies) é mais similar à do parque Lina e Paulo Raia (28 espécies) do que a de Severo Gomes (29 espécies) (Apêndice e Figura 4). Como relacionado anteriormente, musgos predominam sobre as hepáticas em Severo Gomes, situado em bairro privilegiado pelo verde, como também se observa em Eucaliptos e Cordeiro Martin Luther King. No entanto, briófitas são ausentes em locais com apenas plantas herbáceas no parque Severo Gomes; portanto, poderia existir maior similaridade entre Eucaliptos, Cordeiro Martin Luther King e Severo Gomes, caso o último possuísse substratos mais adequados às briófitas. Por outro lado, hepáticas e musgos são iguais em número de espécies em Lina e Paulo Raia, localizado em área com baixo índice de cobertura vegetal (Takiya, 2002; Nobre et al., 2011; Tabela 1; Apêndice; Figura 1). Esse parque é, contudo, muito próximo do PEFI (Figura 1), ambiente que altera significativamente as condições da região (Takiya, 2002), configurando-se como ilha de conforto térmico, em relação ao entorno urbano mais quente (Visnadi, 2015b), como dito anteriormente, sendo que parques urbanos impedem a propagação das ilhas de calor nas áreas adjacentes sem cobertura vegetal (Malagoli et al., 2008b; Ribeiro, 2010). A flora das cidades reflete as consequências da urbanização, como perturbações e fragmentação, bem como a qualidade dos habitats (Adler & Tanner, 2015).

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Regiões de latitude similar, com temperaturas médias anuais comparáveis, têm frequentemente brioflora análoga (Sérgio et al., 2011). Os parques possuem latitude similar (Tabela 1), mas se situam em área urbana (RMSP), com um mosaico de temperaturas diferenciadas (Nobre et al., 2011), apresentando brioflora pouco similar, segundo dados ilustrados (Figura 4) e discutidos anteriormente. A distribuição das briófitas está relacionada à qualidade do habitat (Gradstein et al., 2001), como foi também evidenciado pelos dados abordados para cada parque.

COLONIZAÇÃO DO SUBSTRATO As briófitas são comuns na vegetação formada por maior quantidade de árvores do que de arbustos, relativamente mais densa, onde predominam as espécies corticícolas, em relação às epíxilas e terrícolas. Nesses substratos naturais, foram registradas 91% das espécies em 79,2% das amostras (Apêndice e Figura 5). Espécies terrícolas são mais incomuns, pois o solo é geralmente coberto por plantas herbáceas, grama, serapilheira ou pedriscos, sendo raramente nu e, nesse caso, geralmente varrido para limpeza da área. As briófitas são normalmente encontradas em árvores, troncos caídos ou madeira em decomposição

e no solo (quando é perturbado), nas florestas tropicais (Richards, 1984) e também em fragmentos de vegetação urbana da RMSP, do estado paulista, do Amapá e de Minas Gerias (Mello et al., 2001; Gentil & Menezes, 2011; Machado & Luizi-Ponzo, 2011; Paiva et al., 2015; Prudêncio et al., 2015; Visnadi, 2015b). A maior ocorrência de espécies corticícolas (Figura 5) já foi relacionada às diferentes condições de temperatura, de umidade e de exposição à luz ao longo do tronco, além da variedade na rugosidade, na espessura e no pH da casca das árvores, que possibilitam a colonização por uma flora diversificada de briófitas epífitas (Bates, 2009; Paiva et al., 2015). A arborização urbana – que influencia significativamente nas condições microclimáticas, sendo importante para a manutenção da qualidade ambiental das cidades (Takiya, 2002) – deve ser planejada com base científica, integrando as florestas do entorno com a vida urbana, a fim de abrigar parte da biodiversidade que existia na região antes do aparecimento da cidade (Buckeridge, 2015). Além disso, a brioflora estudada é mais comum na vegetação (43 espécies, 62,3%), em comparação aos caminhos que cortam essa vegetação nos parques (Brittonodoxa lithophila, 1,5%) e nesses dois tipos de

Figura 5. Percentagem de espécies (colunas claras) e amostras (colunas escuras) de briófitas corticícolas (COR), epíxilas (EPI), terrícolas (TER), saxícolas (SAX) e casmófitas, em concreto (CO), madeira tratada (MT), tijolo (TI), ferro (FE) e plástico (PL).

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locais simultaneamente (25 espécies, 36,2%). Espécies corticícolas também predominam na brioflora de outros fragmentos de vegetação urbana da RMSP, do estado paulista, além dos estados do Pará, do Rio de Janeiro e do Rio Grande do Sul (Visnadi & Monteiro, 1990; Lisboa & Ilkiu-Borges, 1995; Molinaro & Costa, 2001; Bordin & Yano, 2009; Mello et al., 2011; Visnadi, 2015b). Os parques estudados possuem áreas e infraestrutura para práticas esportivas, lazer, contemplação e atividades culturais (Marchesi, 2014), onde as briófitas foram também encontradas em concreto, madeira tratada e tijolo (Figura 5). Os ambientes antrópicos possibilitam o crescimento das briófitas em diferentes tipos de substratos, incluindo os artificiais (Schofield, 1985). A área mínima para o estudo da brioflora é pequena, pois a densidade das espécies de briófitas é geralmente alta, sendo necessário o levantamento completo dessas plantas em quatro a cinco árvores para se amostrar a maioria das espécies da flora local (Kersten & Waechter, 2011). Todavia, a área foi percorrida em toda a sua extensão para a coleta do material disponível e, por essa razão, encontraram-se raras espécies saxícolas (Fissidens zollingeri, Racopilum intermedium e Lejeunea phyllobola) nos parques Severo Gomes e Casa Modernista, além de briófitas crescendo em ferro (Philonotis uncinata) e em plástico (Vesicularia vesicularis) no parque Cordeiro Martin Luther King (Apêndice e Figura 5). Espécies epífilas não foram encontradas nos parques estudados (Apêndice e Figura 5). A ocorrência dessas plantas está relacionada ao bom estado de conservação da área (Santos, N. & Costa, 2008), predominando nos estratos inferiores, mais sombreados e úmidos das florestas tropicais úmidas (Kersten & Waechter, 2011). São as briófitas mais sensíveis às perturbações ambientais (Gradstein et al., 2001), incluindo a fragmentação da vegetação (Alvarenga & Pôrto, 2007). Floresta ombrófila densa ocorre apenas no parque Trianon (Prefeitura do Munícipio de São Paulo, 2016b), em área muito urbanizada, com altos níveis de poluição atmosférica, temperaturas elevadas (Takiya, 2002; Nobre et al., 2011) e o mais baixo índice de cobertura vegetal

(Tabela 1 e Figura 1). O parque possui brioflora com o menor número de espécies (Apêndice) e vegetação arbórea esparsa, sendo limitado por vias públicas, com o tráfego mais intenso de veículos entre os parques estudados. Gentil & Menezes (2011) e Paiva et al. (2015) também relacionaram a ausência de epífilas à perturbação ambiental em fragmento de vegetação urbana no Amapá e em Minas Gerais. Nenhuma das 69 espécies foram relacionadas simultaneamente para os nove tipos de substratos encontrados nos parques (Apêndice e Figura 5). As espécies restritas a um tipo de substrato (43,5%) predominam nos substratos naturais. A maioria ocorre em vários tipos de substratos, caracterizando ambientes em regeneração (Peralta & Yano, 2008), sendo registrada para dois (23%), três (13%), quatro (16%), cinco (1,5%, Vitalia galipensis) e seis (3%, Lejeunea glaucescens e Racopilum intermedium) tipos de substratos diferentes, totalizando 56,5% das espécies coletadas tanto em substratos naturais quanto em artificiais. Foi registrado predomínio de espécies que colonizam mais de um tipo de substrato para fragmentos de vegetação urbana perturbados em Minas Gerais e em São Paulo (Paiva et al., 2015; Visnadi, 2015b).

GRUPO ECOLÓGICO E FORMA DE VIDA As espécies generalistas, como Bryum argenteum, B. coronatum e Microcalpe subsimplex (Alvarenga & Pôrto, 2007; Visnadi, 2013a, 2013b, 2015b), foram registradas como típicas de sol. Por outro lado, as espécies típicas de sol, como Brachiolejeunea phyllorhiza, Cheilolejeunea xanthocarpa, Chryso-hypnum diminutivum, Frullania ericoides, F. gibbosa, F. riojaneirensis, Helicodontium capillare e Schiffneriolejeunea polycarpa, e as típicas de sombra, como Atrichum androgynum, Calypogeia peruviana, Chiloscyphus latifolius, Fissidens bryoides, F. pellucidus, F. scariosus, Plagiochila crispabilis, P. disticha, Pterogonidium pulchellum e Racopilum intermedium (Buck, 1998; Alvarenga et al., 2010; Silva, M. & Pôrto, 2010; Oliveira, J. et al., 2011; Santos, N. et al., 2011; Valente et al., 2013; Visnadi, 2013a, 2013b, 2015b), foram registradas como generalistas. Portanto, em

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toda a área de estudo, espécies generalistas (61 espécies, 88,5%) predominam sobre as típicas de sombra (cinco espécies, 7,2%) e de sol (três espécies, 4,3%) (Apêndice). A fragmentação do habitat aumenta a representação de espécies generalistas, em detrimento das típicas de sol e de sombra (Alvarenga & Pôrto, 2007). Além disso, espécies generalistas persistem nos locais perturbados, pois são menos afetadas pela alteração do habitat (Alvarenga et al., 2010), predominando nas áreas antrópicas e florestais perturbadas pelas atividades humanas no PEFI (Visnadi, 2015b). Esses dados são também explicados pelo tipo de área estudada, que é antrópica. Os sete parques são locais para convivência social da população (Ribeiro, 2010), possuindo edificações para diversas finalidades, como práticas esportivas, lazer, contemplação e atividades culturais, além de jardins, orquidário, viveiro de mudas (Moreti & Fungaro, 2012; Marchesi, 2014) e vegetação de interesse de preservação (Whately et al., 2008), predominantemente arbórea, sendo a vegetação composta por floresta ombrófila densa ou por bosque heterogêneo, porém em graus variáveis de perturbação (Prefeitura do Munícipio de São Paulo, 2016b). Segundo Schofield (1985) e Paiva et al. (2015), as atividades humanas influenciam a distribuição das briófitas, criando novos locais para essas plantas, que passam a crescer em diferentes tipos de ambientes. A estrutura mais aberta das florestas secundárias também favorece o crescimento de espécies com maior amplitude ecológica para a luz e a umidade (Frahm, 2003c). Na brioflora estudada predomina a forma de vida tapete (64% das espécies), ocorrendo também taloso (4%), flabelado (3%) e trama (3%), totalizando 74% das espécies, enquanto que tufo é representado por apenas 26% das espécies. As quatro primeiras formas de vida estão relacionadas a ambientes úmidos e a última, a ambientes mais secos (Santos, N. & Costa, 2008; Santos, N. et al., 2011; Glime, 2017). Os sete parques estão situados em área de transição climática, sendo o clima temperado, quente e úmido, sem deficiência hídrica, nem períodos de seca, embora haja sazonalidade (Aragaki & Mantovani,

1998; Santos, P. & Funari, 2002). Além disso, a região apresenta um mosaico de temperaturas diferenciadas e índices pluviométricos distribuídos de forma irregular ao longo do ano (Nobre et al., 2011).

COMPARAÇÃO COM OUTROS FRAGMENTOS DE VEGETAÇÃO URBANA Resultados de estudos distintos podem não ser comparáveis, devido à variação na utilização dos diferentes métodos de coleta e no esforço de amostragem, sendo o número de espécies inventariadas dependente da quantidade de amostras coletadas e da área de habitat explorada (Guaratini, 2010). Todavia, vale a pena ressaltar que os sete parques somam área (19,34 ha, Tabela 1) e número de espécies de briófitas (69 espécies, Apêndice) menores do que a área do PEFI (493,21 ha) e o total de espécies (266 espécies) da sua brioflora (Visnadi, 2015b). Portanto, os fragmentos de vegetação estudados totalizam apenas cerca de ¼ do número de espécies de briófitas de um fragmento, o PEFI, aproximadamente 25 vezes maior (Figura 1). Também foi registrada brioflora empobrecida para outros fragmentos de vegetação urbana na RMSP, menores do que do PEFI, como em Mauá (33 espécies, em 57,46 ha) e em Ribeirão Pires (19 espécies, em 2,4 ha) (Mello et al., 2011; Prudêncio et al., 2015). Os riscos de extinção local das espécies aumentam muito à medida em que ficam cada vez menores os fragmentos de vegetação espalhados pela área urbana da RMSP, mais isolados e sem conexão através de corredores verdes com as unidades de conservação ou com as manchas maiores de vegetação do cinturão verde da metrópole (Catharino & Aragaki, 2008; Malagoli et al., 2008a). A destruição e a fragmentação dos habitats são os principais fatores do declínio global das populações e das espécies (Bennett & Saunders, 2011; Oliveira, J. et al., 2011), ameaçando a sobrevivência das briófitas, especialmente nos trópicos, onde os desmatamentos deixam somente fragmentos de vegetação natural como abrigo para essas plantas (Hallingbäck & Tan, 2010). Com

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a retração do ambiente, a ocorrência das espécies diminui (Câmara & Carvalho-Silva, 2012). A extrema vulnerabilidade das briófitas frente a situações impactantes foi alertada no 1º relatório nacional para a convenção sobre a diversidade biológica (Pôrto et al., 2004). Essas plantas são consideradas excelentes monitores ambientais (Slack, 2011). Os resultados obtidos para os sete parques evidenciam a importância da proteção de fragmentos florestais urbanos e da recuperação de corredores de biodiversidade (cobertura vegetal dos municípios), previstos nas diretivas do Programa Município VerdeAzul, de 2007 (Barros et al., 2013; Candido et al., 2016), e na lei estadual paulista, de 2009 (Assembleia Legislativa do Estado de São Paulo, 2009; Oliveira, R. & Alves, 2014). As metas do plano estratégico de biodiversidade de Aichi para o período de 2011 a 2020 também incorporam a redução da perda da biodiversidade e da fragmentação de ecossistemas (Lino et al., 2011). A similaridade da brioflora entre diferentes áreas já foi relacionada à distância geográfica, ao domínio climático e ao tipo de vegetação (Bordin & Yano, 2009; Mello et al., 2011; Carmo et al., 2015). No entanto, foi registrado maior número de espécies em comum entre os parques estudados e os outros fragmentos de vegetação urbana, com rica brioflora registrada até então. Portanto, para a RMSP, 54 espécies listadas (78%) ocorrem no PEFI (com 266 espécies; Visnadi, 2015b) e apenas 12 espécies estudadas (17%), em Mauá e Ribeirão Pires (com 44 espécies; Mello et al., 2011; Prudêncio et al., 2015) (Apêndice). Para outras áreas verdes urbanas, possuindo entre 98 e 159 espécies de briófitas, na cidade do Rio de Janeiro, estado do Rio de Janeiro, em Juiz de Fora, em Minas Gerais, e em Caxias do Sul, no Rio Grande do Sul (Molinaro & Costa, 2001; Bordin & Yano, 2009; Machado & Luizi-Ponzo, 2011; Paiva et al., 2015), registraram-se entre 37 (54%) e 40 (58%) espécies. Em fragmentos de vegetação urbana possuindo entre 13 e 66 espécies, no Amapá, no Pará, no Acre, na Bahia e em Minas Gerais (Vital & Visnadi, 1994;

Bastos & Yano, 1993; Lisboa & Ilkiu-Borges, 1995; Gentil & Menezes, 2011; Lima & Rocha, 2015; Silva, A. L. & Rocha, 2015), ocorrem entre cinco (7%) e 15 (22%) espécies estudadas; para o estado paulista, inclusive, com apenas 44 espécies em suas áreas verdes urbanas (Visnadi & Monteiro, 1990; Mello et al., 2001), registraram-se apenas 19 espécies listadas (28%) (Apêndice).

DISTRIBUIÇÃO A brioflora é registrada pela primeira vez para os sete parques estudados, mas as espécies já foram relacionadas para o tipo de vegetação ocorrente na RMSP (floresta ombrófila, floresta estacional semidecidual e cerrado) e para as áreas antrópicas (Aragaki & Mantovani, 1998; Visnadi, 2006, 2015a, 2015b; Peralta & Yano, 2008, 2012; Santos, N. et al., 2011; Bordin & Yano, 2013; JBRJ, s. d.). Fragmentos de vegetação geralmente representam uma amostra parcial da antiga biota da região (Bennett & Saunders, 2011). Além disso, as espécies estudadas distribuemse amplamente pelo planeta, pois são neotropicais (38%) ou pantropicais (17%), incluindo algumas que alcançam o sudeste dos Estados Unidos; cosmopolitas e subcosmopolitas (17%); afroamericanas, das quais algumas também se estendem até o Havaí, a Ásia ou a Austrália (13%). Algumas espécies restringem-se à América do Sul (7%) ou são endêmicas do Brasil (3%, Fissidens pseudoplurisetus e Pterogoniopsis paulista); outras ocorrem no Brasil, estendendo-se até a Argentina ou às regiões temperadas do hemisfério Norte (3%); e há ainda outras que se distribuem pelo continente americano, Caribe, Japão e Coreia (2%), segundo a literatura básica para identificação do material, em estudo de Frahm (2003b) e em bancos de dados especializados (Tropicos, s. d.; JBRJ, s. d.). Espécies neotropicais caracterizam fragmentos de vegetação urbana, representando a maior percentagem da brioflora registrada para essas paisagens naturais modificadas no Rio de Janeiro e em São Paulo (Molinaro & Costa, 2001; Visnadi, 2015b).

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Metzgeria hegewaldii é uma espécie neotropical, que ocorre na Bahia e no Rio Grande do Sul, estando ameaçada de extinção, pertencendo à categoria em perigo (endangered - EN) (Vilas Bôas-Bastos et al., 2017; JBRJ, s. d.). O material paulistano apresenta os caracteres relacionados para a espécie (Kuwahara, 1986), como gametófito geralmente verde-escuro com talo plano; dicotomias irregulares e ápice obtuso; ramos adventícios frequentes; rizoides eretos, na superfície ventral da costa, raramente na margem da lâmina e, nesse caso, um rizoide por célula; gemas planas, sem rizoides e geralmente discoides, situadas na superfície dorsal e frequentemente no ápice do talo. M. hegewaldii é citação inédita para o estado de São Paulo, encontrando-se ameaçada, categoria vulnerável (vulnerable - VU), segundo critérios para enquadramento das espécies nas categorias propostas pela IUCN (s. d.), relacionados em Mamede et al. (2007). A espécie é corticícola, sendo encontrada em apenas quatro parques (Apêndice), onde se coletaram poucas amostras (2%), exclusivamente na vegetação (bosque heterogêneo). As 68 espécies restantes (Apêndice) não estão ameaçadas de extinção (Ministério do Meio Ambiente, 2014; Secretaria do Meio Ambiente do Estado de São Paulo, 2016).

CONCLUSÃO A brioflora é empobrecida na vegetação fragmentada dos parques paulistanos estudados. Nesses locais, todavia, a flora de briófitas é peculiar, pois a distribuição das espécies é regional. Essa diferença na distribuição das espécies evidenciou relação com as particularidades de cada parque, sendo registrada maior riqueza em espécies nos parques que possuem diferentes tipos de ambientes, nos quais as briófitas foram também encontradas. Parques com brioflora mais rica também se situam em bairros mais densamente arborizados, com alto índice de cobertura vegetal e temperaturas mais amenas. As sete áreas verdes destacam-se por abrigar espécies endêmicas do Brasil e espécie de ocorrência inédita para São Paulo, encontrando-se ameaçada nesse estado.

Os achados contribuem para a redução de eventual supressão de árvores, pois evidenciam a importância da arborização para a conservação da biodiversidade das briófitas urbanas, além de contribuírem também para o monitoramento da qualidade ambiental nos parques estudados.

AGRADECIMENTOS A S. Aragaki e E. L. M. Catarino, pelos esclarecimentos sobre a vegetação de parques municipais, indicação de literatura apropriada e definições de termos botânicos; a L. R. A. Barretto, pelas sugestões às ilustrações; e a E. P. C. Gomes, pelo auxílio na análise dos dados, todos do Instituto de Botânica de São Paulo. A A. A. Silva, G. C. F. Silva, K. D. Souza (parque Cordeiro Martin Luther King), M. M. Nunes, P. R. P. Moura (parque Eucaliptos), J. J. L. Alencar (parque Severo Gomes), R. S. Ramos (parque Trianon), pelo apoio ao trabalho de campo. A M. Festa, do Instituto de Astronomia, Geofísica e Ciências Atmosféricas, da Universidade de São Paulo, pelas informações sobre o clima paulistano. Aos administradores de cada parque, pela acolhida. Ao Departamento de Parques e Áreas Verdes (DEPAVE), da Secretaria Municipal do Verde e do Meio Ambiente (SVMA), prefeitura do município de São Paulo, pela autorização da coleta de briófitas nos parques estudados (processo 2015-0.285.147-0). REFERÊNCIAS ADLER, F. & C. J. TANNER, 2015. Ecossistemas urbanos: princípios ecológicos para o ambiente construído: 1-384. Oficina de Textos, São Paulo. ALVARENGA, L. D. P. & K. C. PÔRTO, 2007. Patch size and isolation effects on epiphytic and epiphyllous bryophytes in the fragmented Brazilian Atlantic Forest. Biological Conservation 134(3): 415-427. DOI: <https://doi.org/10.1016/j.biocon.2006.08.031>. ALVARENGA, L. D. P., K. C. PÔRTO & J. R. P. M. OLIVEIRA, 2010. Habitat loss effects on spatial distribution of non-vascular epiphytes in a Brazilian Atlantic Forest. Biodiversity and Conservation 19(3): 619-635. DOI: <https://doi.org/10.1007/ s10531-009-9723-2>.

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Heterogeneidade florística da brioflora em fragmentos de vegetação e a conservação das áreas verdes urbanas

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346

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347

Heterogeneidade florística da brioflora em fragmentos de vegetação e a conservação das áreas verdes urbanas

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348

349

CO, COR, EPI, TER

Rhynchostegium conchophyllum (Taylor) A. Jaeger

Rhynchostegium serrulatum (Hedw.) A. Jaeger

Bryum limbatum Müll. Hal.

Dimerodontium balansae Müll. Hal.

Fabroniaceae

Erpodium glaziovii Hampe

COR

Syrrhopodon gaudichaudii Mont.

Erpodiaceae

COR, EPI

Octoblepharum albidum Hedw.

Calymperaceae

CO, TI

CO, COR, MT

COR

TER, TI

CO, TI

Bryum coronatum Schwägr.

CO, FE

Cordeiro Martin Luther King

Bryum argenteum Hedw.

Bryaceae

COR, EPI

Eucaliptos

Helicodontium capillare (Hedw.) A. Jaeger

Brachytheciaceae

Philonotis uncinata (Schwägr.) Brid.

Bartramiaceae

BRYOPHYTA

Espécies

CO, EPI

CO, COR

COR, EPI

EPI

COR, EPI

COR, TER

Severo Gomes

CO, COR

COR

TER

COR

CO, TER

CO, COR

COR

gen

som

gen

sol

gen

Grupo Forma Lina e Casa Nabuco Trianon ecológico de vida Paulo Raia Modernista

Parques

Visnadi 6039

Visnadi, Silva, Silva & Souza 6553

Visnadi & Moura 6445

Visnadi, Moura & Nunes 6494

Visnadi & Alencar 6006

Visnadi 6597

Visnadi 6596

Visnadi & Alencar 6005

Visnadi, Moura & Nunes 6480

Visnadi & Moura 6419

Visnadi 6537

Voucher

Apêndice. Briófitas ocorrentes em sete parques da cidade de São Paulo, Brasil. Legendas: CO = concreto; FE = ferro; MT = madeira tratada; PL = plástico; TI = tijolo; COR = corticícolas; EPI = epíxilas; SAX = saxícolas; TER = terrícolas; grupo ecológico - gen = generalista; sol = típica de sol; som = típica de sombra; forma de vida - F = flabelado; TF = tufo; TL = talosa; TP = tapete; TR = trama. (Continua)

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 327-354, set.-dez. 2018

TER TER

Fissidens bryoides Hedw.

Fissidens pellucidus var. asterodontius (Müll. Hal.) Pursell

Fissidens pellucidus Hornsch. var. pellucidus

350

Campylopus cryptopodioides Broth.

COR

CO, EPI, TER

Vesicularia vesicularis (Schwägr.) Broth.

COR

CO, COR, EPI, TER

Chryso-hypnum elegantulum (Hook.) Hampe

Leucobryaceae

Chryso-hypnum diminutivum (Hampe) W.R. Buck

Hypnaceae

TER

COR

COR, EPI

CO, TER

EPI

SAX, TER, TI CO, TER

Fissidens submarginatus Bruch CO, TER

TER

Fissidens scariosus Mitt.

Fissidens zollingeri Mont.

CO, TER

COR

CO, COR

COR, EPI

EPI

COR

TER

CO, TER TER, TI

gen

som

gen

som

gen

Grupo Forma Lina e Casa Nabuco Trianon ecológico de vida Paulo Raia Modernista

Parques Severo Gomes

Fissidens pseudoplurisetus J. Bordin, Pursell & O. Yano

COR

CO, COR, MT

Cordeiro Martin Luther King

Fissidens angustifolius Sull.

Fissidentaceae

COR

Fabronia ciliaris (Brid.) Brid.

Eucaliptos COR

Espécies

Dimerodontium mendozense Mitt.

Apêndice.

Visnadi 6175

Visnadi, Moura & Nunes 6488

Visnadi 6606

Visnadi & Alencar 6177

Visnadi & Alencar 6002

Visnadi 5933

Visnadi 5937

Visnadi 5987

Visnadi & Moura 6394 p.p.

Visnadi & Ramos 6071

Visnadi 5984

Visnadi 5918 p.p.

Visnadi & Moura 6387

Visnadi, Silva, Silva & Souza 6552

Voucher

(Continua)

Heterogeneidade florística da brioflora em fragmentos de vegetação e a conservação das áreas verdes urbanas

Espécies

351 CO CO

Hyophila involuta (Hook.) A. Jaeger

Tortella humilis (Hedw.) Jenn.

COR, EPI COR

Isopterygium tenerum (Sw.) Mitt.

Pterogonidium pulchellum (Hook.) Müll. Hal.

Brittonodoxa lithophila (Hornsch.) W.R. Buck, P.E.A.S. Câmara & Carv.-Silva

Sematophyllaceae

Racopilum intermedium Hampe

COR, EPI

Isopterygium tenerifolium Mitt.

Racopilaceae

CO, COR, EPI

Isopterygium subbrevisetum (Hampe) Broth.

Pylaisiadelphaceae

Barbula indica (Hook.) Spreng.

Pottiaceae

Atrichum androgynum (Müll. Hal.) A. Jaeger TER

COR

Thamniopsis langsdorffii (Hook.) W.R. Buck

Polytrichaceae

EPI

Eucaliptos

Callicostella pallida (Hornsch.) Ångström

Pilotrichaceae

Apêndice.

COR

CO, TER

Cordeiro Martin Luther King

SAX

CO, EPI, MT, TER, TI

COR, EPI

COR

CO, TER

CO, TI

COR, EPI

MT, TER

COR

CO, TER

TER

CO, TI

TER

gen

som

Grupo Forma Lina e Casa Nabuco Trianon ecológico de vida Paulo Raia Modernista

COR

CO, EPI

Severo Gomes

Parques

Visnadi 5989

Visnadi & Alencar 6015

Visnadi & Moura 6455

Visnadi 5995

Visnadi 6644

Visnadi, Moura & Nunes 6499

Visnadi 5951

Visnadi 5939

Visnadi 6573

Visnadi & Moura 6381

Visnadi, Moura & Nunes 6504

Visnadi 5921

Voucher

(Continua)

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 327-354, set.-dez. 2018

COR

Pterogoniopsis paulista (W.R. Buck & Vital) Carv.-Silva, P.E.A.S. Câmara & W.R. Buck

Sematophyllum pacimoniense (Spruce ex Mitt.) J. Florsch.

352

Chonecolea doellingeri (Nees) Grolle

Chonecoleaceae

Calypogeia peruviana Nees & Mont.

Calypogeiaceae

Riccardia chamedryfolia (With.) Grolle

Aneuraceae

MARCHANTIOPHYTA

Pelekium minutulum (Hedw.) A Touw

Thuidiaceae

COR

CO, TER

COR, EPI, TER

EPI

Microcalpe subsimplex (Hedw.) W.R. Buck

Vitalia galipensis (Müll. Hal.) P.E.A.S. Câmara, Carv.-Silva & W.R. Buck

COR

Donnellia commutata (Müll. Hal.) W.R. Buck

Eucaliptos COR

Espécies

Brittonodoxa subpinnata (Brid.) W.R. Buck, P.E.A.S. Câmara & Carv.-Silva

Apêndice.

COR

TER

COR, EPI

COR

COR, EPI

Cordeiro Martin Luther King

COR

CO, TI

CO, COR, EPI

COR, EPI

Severo Gomes

COR

COR, MT

COR

COR, EPI

COR

COR, EPI, COR, EPI MT

COR, MT

COR

COR, MT

COR, EPI

TER

gen

sol

gen

Grupo Forma Lina e Casa Nabuco Trianon ecológico de vida Paulo Raia Modernista

Parques

Visnadi 6133

Visnadi & Ramos 6070

Visnadi 6639

Visnadi 6055

Visnadi 6197

Visnadi 6269

Visnadi & Moura 6462

Visnadi & Moura 6418

Visnadi 6277

Visnadi, Silva, Silva & Souza 6568

Voucher

(Continua)

Heterogeneidade florística da brioflora em fragmentos de vegetação e a conservação das áreas verdes urbanas

Espécies

COR

Frullania riojaneirensis (Raddi) Ångstr.

353 EPI

Drepanolejeunea mosenii (Steph.) Bischl.

Lejeunea phyllobola Nees & Mont.

Microlejeunea bullata (Taylor) Steph.

Microlejeunea globosa (Spruce) Steph.

Lejeunea glaucescens Gottsche

CO, COR, EPI CO, COR, EPI

EPI

Cololejeunea paucifolia (Spruce) Bernecker & Pócs

Lejeunea flava (Sw.) Nees

COR

Cheilolejeunea xanthocarpa (Lehm. & Lindenb.) Malombe

Cheilolejeunea unciloba (Lindenb.) Malombe

Brachiolejeunea phyllorhiza (Ness) Kruijt & Gradst.

Frullania glomerata (Lehm. & Lindenb.) Mont.

Lejeuneaceae

COR

Eucaliptos

Frullania gibbosa Nees

Frullania ericoides (Nees) Mont.

Frullaniaceae

Apêndice.

COR

COR, EPI, TER

COR, EPI

COR

CO, COR, MT

Cordeiro Martin Luther King

CO, COR, EPI

COR, EPI

COR

CO, COR, EPI

Severo Gomes

COR

CO, COR

COR

CO, COR, SAX

COR

COR, EPI, COR, MT MT CO, COR, COR, MT EPI, MT EPI, MT, TI CO, COR

COR

COR, EPI

COR

gen

COR, EPI

gen

som

gen

Grupo Forma Lina e Casa Nabuco Trianon ecológico de vida Paulo Raia Modernista

Parques

Visnadi 6097

Visnadi 6312 p.p.

Visnadi 6109

Visnadi 6080

Visnadi 6259

Visnadi 6104

Visnadi 6090

Visnadi 6291

Visnadi, Moura & Nunes 6530

Visnadi 6347

Visnadi, Silva, Silva & Souza 6557

Visnadi 6539

Visnadi 5977

Visnadi, Silva, Silva & Souza 6562

Voucher

(Continua)

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 327-354, set.-dez. 2018

EPI, TER

Chiloscyphus martianus (Nees) J.J. Engel & R.M. Schust.

354 COR

Metzgeria hegewaldii Kuwah.

Percentagem de amostras

Número de espécies restritas ao parque

43 25%

Total de espécies

Radula tectiloba Steph.

COR

Plagiochila disticha (Lehm. & Lindenb.) Lindenb.

Radulaceae

COR

Plagiochila crispabilis Lindenb.

Plagiochilaceae

COR

Metzgeria furcata (L.) Dumort.

Metzgeriaceae

EPI

Chiloscyphus latifolius (Nees) J.J. Engel & R.M. Schust.

Lophocoleaceae

Schiffneriolejeunea polycarpa (Nees) Gradst.

Eucaliptos

Espécies

Myriocoleopsis minutissima (Sm.) R.L. Zhu, Y. Yu & Pócs

Apêndice.

18%

COR

Cordeiro Martin Luther King

13%

18%

COR

CO, EPI, MT

17%

COR

gen

Grupo Forma Lina e Casa Nabuco Trianon ecológico de vida Paulo Raia Modernista

COR

Severo Gomes

Parques

Visnadi 6290

Visnadi 6225

Visnadi, Moura & Nunes 6507

Visnadi 6358

Visnadi 6629

Visnadi & Moura 6395

Visnadi, Moura & Nunes 6518

Visnadi 6203

Visnadi 6100

Voucher

(Conclusão)

Heterogeneidade florística da brioflora em fragmentos de vegetação e a conservação das áreas verdes urbanas

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 355-365, set.-dez. 2018

Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia do Maranhão. São Luís, Maranhão, Brasil

Resumo: O presente estudo objetivou coletar e identificar as espécies de macrófitas aquáticas presentes na lagoa Gira Mundo e no riacho Passagem do Canto, em Barreirinhas, no estado do Maranhão, durante o período de 05/11/2014 a 10/12/2015. Para a identificação dos táxons, foram coletadas e prensadas representantes de cada espécie. O material, após identificação, foi incluído no acervo do Herbário Rosa Mochel, na Universidade Estadual do Maranhão, em São Luís. Foram identificadas 11 espécies de macrófitas aquáticas, distribuídas em dez famílias, presentes na lagoa Gira Mundo, sendo que Onagraceae foi mais representativa, com duas espécies. Observou-se uma cobertura univegetal de Salvinia auriculata na lagoa, fenômeno possivelmente relacionado à característica do ambiente aquático predominantemente lêntico da lagoa, bem como à antropização observada in loco. No riacho Passagem do Canto, foram identificadas oito espécies, distribuídas em sete famílias. Cyperaceae, com duas espécies, foi a mais representativa. A maioria das espécies encontradas apresentou 100% de frequência. Nymphaea lingulata, Aeschynomene sensitiva e Cabomba aquatica ocorreram nos dois pontos de coleta. Anfíbias e emersas foram as formas biológicas das macrófitas mais representativas na lagoa Gira Mundo, diferindo da região lótica no riacho Passagem do Canto, onde o grupo ecológico mais destacado foi o de submersas fixas. Palavras-chave: Ambiente lêntico. Hidrófitas. Inventário. Abstract: This survey aimed to collect and identify the aquatic macrophyte species present in the Gira Mundo lagoon and Passagem do Canto stream, Barreirinhas, state of Maranhão, Brazil, from November 11, 2014 to December 10, 2015. For taxa identification, representative specimens of each species were collected and pressed. After identification, these was deposited in the Herbarium Rosa Mochel, at the State University of Maranhão, in São Luís. Eleven species were identified, distributed in ten families in the Gira Mundo lagoon, the most representative being the Onagraceae family with two species. A univegetal cover of was observed Salvinia auriculata in the lagoon, where this phenomenon could be related tp the predominantly lentic characteristic of the lagoon, as well as the anthropization observed in loco. In the Passagem do Canto stream, eight species were identified in seven families. Cyperaceae with two species was the most representative. Most of the species found were 100% frequent. Nymphaea lingulata, Aeschynomene sensitive, and Cabomba aquatica occurred at both collecting points. The most significant biologic forms in the Gira Mundo lagoon were amphibious and emergent, differing from the lotic region in the Passagem do Canto stream, where fixed submerged forms were the most representative. Keywords: Freshwater environment. Hydrophytes. Inventory.

SILVA, E. C. V. & K. A. A. FONTES, 2018. Macrófitas aquáticas no nordeste maranhense: levantamento florístico e chave de identificação. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 13(3): 355-365. Autor para correspondência: Khey Albert de Azevedo Fontes. Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia do Maranhão. Campus São Luís-Maracanã. Avenida dos Curiós, s/n – Vila Esperança. São Luís, MA, Brasil. CEP 65095-460 (khey.fontes@ifma.edu.br). Recebido em 26/03/2018 Aprovado em 28/11/2018 Responsabilidade editorial: Fernando da Silva Carvalho Filho

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Macrófitas aquáticas no nordeste maranhense: levantamento florístico e chave de identificação

INTRODUÇÃO As espécies vegetais conhecidas como macrófitas aquáticas apresentam as partes fotossintetizantes permanentemente ativas durante todo o ano, mesmo estando total ou parcialmente submersas em água doce ou, ainda, mantendose flutuantes (Cook, 1996). Desenvolvem-se em locais diferenciados, podendo ocorrer em águas lênticas e lóticas, apresentando grande capacidade de adaptação a diferentes tipos de ambientes (Esteves, 1998), corroborando a existência de vários grupos ecológicos (formas de vida e de hábito) nos quais elas se classificam (Cook, 1974; Pedralli, 1990). Regiões lóticas, comumente representadas por reservatórios, caracterizam-se por apresentar água com transparência reduzida, elevada turbidez e baixa concentração de oxigênio dissolvido, enquanto regiões lênticas apresentam águas transparentes, baixa turbidez e níveis elevados de oxigênio dissolvido (Thornton, 1990; Costa, 2004). Essa diferença fisico-química talvez possa, de alguma maneira, interferir na composição, na frequência e na ocorrência de vegetais nesses ambientes. Consideradas como importantes componentes dos variados ecossistemas aquáticos, as macrófitas aquáticas promovem heterogeneidade espacial e temporal – que favorece a biodiversidade –, fornecem substrato para colonização e crescimento do perífiton e absorvem o excesso de nutrientes dissolvidos na água (Pitelli, 1998). Contudo, sua proliferação de forma descontrolada pode causar sérios prejuízos ao ambiente, culminando em: acúmulo de lixo e de outros sedimentos; dificuldades na navegação; prejuízos ao turismo e à pesca; redução da concentração de oxigênio e de outros parâmetros ecológicos fundamentais para a manutenção da vida nos ambientes aquáticos (Esteves, 1998; Martins et al., 1999). Assim sendo, é de suma importância o levantamento florístico na produção científica brasileira sobre macrófitas aquáticas, pois contribui para a quantificação da biodiversidade de ecossistemas aquáticos (Silva, 2011). Estudos sobre a biologia destes grupos de vegetais têm sido negligenciados no âmbito das pesquisas limnológicas

(Esteves, 1998). Contudo, crescente interesse por parte dos pesquisadores tem estimulado a realização de várias abordagens, cada vez mais completas, sobre essas plantas. Muito do que já tem sido feito até agora abordou a composição florística das macrófitas aquáticas em diferentes corpos d’água, ocorrentes principalmente nas regiões Centro-Oeste, Sul e, especialmente, Sudeste (Cunha et al., 2012; Kafer et al., 2011; Pivari et al., 2008). Para o Nordeste, destacam-se as informações de macrófitas para lagoas permanentes e temporárias (Silva & Zickel, 2010; Matias & Nunes, 2001), mas principalmente para as espécies que ocorrem em reservatórios (Moura-Júnior et al., 2009; Lima, L. F. et al., 2011). Uma lacuna sobre o conhecimento da ocorrência das macrófitas aquáticas na literatura especializada permanece no que se refere ao estado do Maranhão. Das poucas abordagens realizadas, destacam-se informações sobre macrófitas ocorrentes na região da baixada maranhense encontradas em Barbieri & Pinto (1999), bem como ocorrência de algumas espécies na ilha de Curupu, nordeste de São Luís (Pinheiro & Machado, 2016). Uma vez que as macrófitas aquáticas são componentes importantes dos variados corpos hídricos maranhenses – e, portanto, com o intuito de aumentar o conhecimento sobre a ocorrência das espécies de macrófitas no estado –, este trabalho objetivou realizar levantamento florístico das espécies em duas áreas no nordeste do Maranhão – lagoa Gira Mundo e riacho Passagem do Canto – , sendo ambas povoados de Barreirinhas deste estado.

MATERIAL E MÉTODOS O estudo foi realizado na lagoa do povoado Gira Mundo (S 03º 00,757’; W 42º 51,673’) e no riacho Passagem do Canto (S 02° 50,761’; W 42° 51,826’), localizados na zona rural pertencente ao município de Barreirinhas, estado do Maranhão (Figura 1). O povoado Gira Mundo está localizado a 34,5 km da sede de Barreirinhas, local que apresenta clima equatorial durante o ano inteiro, com períodos de chuva

356

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 355-365, set.-dez. 2018

Figura 1. Localização das áreas de coleta das amostras consideradas neste estudo: A) Gira Mundo; B) Passagem do Canto.

variante, caracterizando-se pelo ambiente de águas lênticas e por grande variabilidade de vegetações, com predominância da família Arecaceae. O riacho Passagem do Canto está localizado a 12 km da sede de Barreirinhas, sendo local com clima equatorial durante o ano inteiro, com períodos de chuva variante, caracterizando-se por apresentar ambiente de águas lóticas, com grande variabilidade de vegetação no entorno. Para a identificação dos táxons ocorrentes nos locais, foram coletadas e prensadas representantes de cada espécie encontradas em coletas livres nos sete tempos: T1

(5 de novembro de 2014), T2 (16 de dezembro de 2014), T3 (25 de março de 2015), T4 (23 de abril de 2015), T5 (10 de junho de 2015), T6 (11 de novembro de 2015) e T7 (9 de dezembro de 2015), período em que ocorreu precipitação irregular (Tabela 1). Em campo, foram anotados aspectos ecológicos dos indivíduos coletados, para utilização posterior na elaboração da chave de identificação. As identificações foram realizadas com base em literatura especializada (Kafer et al., 2011; Pivari et al., 2008; Lima, C. T. et al., 2012; Lima, L. F. et al., 2011).

357

Macrófitas aquáticas no nordeste maranhense: levantamento florístico e chave de identificação

Todo o material foi herborizado após identificação, e as exsicatas foram incorporadas ao acervo do Herbário Rosa Mochel (SLUI), da Universidade Estadual do Maranhão (UEMA), em São Luís, Maranhão. As espécies coletadas foram classificadas, de acordo com o seu grupo ecológico, como macrófitas emergentes (E), com folhas flutuantes (FF), submersas enraizadas (SE), submersas livres (SL), flutuantes livres (FL), anfíbias (A) e epífitas (EP), conforme Cook (1974), Pedralli (1990) e Esteves (1998). Com base em Accioly (1992), foi calculada a frequência de ocorrência em função do número de coletas em que o táxon ocorreu, em relação ao número total de coletas realizadas, com o resultado sendo obtido em percentagem. As espécies foram classificadas nas seguintes categorias: muito frequentes (MF) (> 85%); frequentes (F) (< 85% - > 50%); pouco frequentes (PF) (< 50% - > 15%); e raras (R) (< 15%) (modificado de Fontes et al., 2007).

A fim de confirmar as diferenças entre as comunidades das espécies de macrófitas coletadas e identificadas na lagoa Gira Mundo (ambiente lêntico) e no riacho Passagem do Canto (ambiente lótico), foram aplicados os índices de similaridade de Jaccard (Sj) e de Sorensen (Ss) (modificado de Mueller-Dombois & Ellenberg, 1974).

RESULTADOS E DISCUSSÃO Foram identificadas 16 espécies de macrófitas aquáticas – Aeschynomene sensitiva Sw., Cabomba aquatica Aubl., Commelina diffusa Burm. f., Egeria densa Planch., Eleocharis interstincta (Vahl) R. & S., Eleocharis minima Kunth, Fuirena umbellata Rottb., Ludwigia leptocarpa (Nutt.) H. Hara, Ludwigia octovalvis (Jacq.) P.H. Raven, Nymphaea lingulata W., Nymphoides indica (L.) Kuntze, Salvinia auriculata Aubl., Urena lobata L., Urochloa arrecta

Tabela 1. Macrófitas aquáticas da lagoa Gira Mundo e do riacho Passagem do Canto, em Barreirinhas, Maranhão. Legendas: G = presença em Gira Mundo; FG= frequência em Gira Mundo; P = presença em Passagem do Canto; FP= frequência em Passagem do Canto; - = ausência; * = em tombamento (SLUI); A = anfíbia; E = emergente; FF = folhas flutuantes; FL = flutuante livre; SE = submersa enraizada; MF = muito frequente; F = frequente; PF = pouco frequente. Espécie

Grupo ecológico

T1 T2 T3 T4 T5 T6 T7

Aeschynomene sensitiva Sw.

Fabaceae

G/- G/- G/- G/- G/P G/P G/P

100% MF 100% MF

Cabomba aquatica Aubl.

Cabombaceae

G/- G/- G/- G/- G/- G/P G/-

100% MF 33% PF

4335; 4605

Commelinaceae G/- G/- G/- G/- G/- G/- G/-

100% MF

4340; 4604

Hydrocharitaceae -

100% MF

4594

Commelina diffusa Burm. f. Egeria densa Planch.

-/P -/P -/P

G/- G/- G/- G/- G/-

Registro SLUI

Família

Eleocharis interstincta (Vahl) R. & S.

Cyperaceae

71% F

4598

Eleocharis minima Kunth

Cyperaceae

-/P -/P -/P

100% MF

4597

Fuirena umbellata Rottb.

Cyperaceae

-/P -/P -/P

100% MF

4596

Ludwigia leptocarpa (Nutt). H. Hara

Onagraceae

G/- G/- G/- G/- G/- G/- G/-

100% MF

4599

Onagraceae

G/- G/- G/- G/- G/- G/- G/-

100% MF

4336

Nymphaeaceae G/- G/- G/- G/- G/P G/P G/P

100% MF 100% MF 4592; 4603

Ludwigia octovalvis (Jacq.) P.H. Raven Nymphaea lingulata W. Nymphoides indica (L.) Kuntze

Menyanthaceae

-/P -/P -/P

Salvinia auriculata Aubl.

Salviniaceae

G/- G/- G/- G/- G/- G/- G/-

100% MF

4337

Urena lobata L.

Malvaceae

G/- G/- G/-

42% PF

4338

Urochloa arrecta (Hack. ex T. Durand & Schinz) Morrone & Zuloaga

Poaceae

100% MF

4595

42% PF

4602

100% MF

4339; 4601

Urospatha sagittifolia (Rudge) Schott Utricularia gibba L.

Araceae

G/- G/- G/-

-/P -/P -/P -

Lentibulariaceae G/- G/- G/- G/- G/- G/- G/-

358

100% MF 4593; 4600

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 355-365, set.-dez. 2018

(Hack. ex T. Durand & Schinz) Morrone & Zuloaga, Urospatha sagittifolia (Rudge) Schott e Utricularia gibba L. (Tabela 1) –, distribuídas em 13 famílias – Araceae, Cabombaceae, Commelinaceae, Cyperaceae, Fabaceae,

Hydrocharitaceae, Lentibulariaceae, Malvaceae, Menyanthaceae, Nymphaeaceae, Onagraceae, Poaceae e Salviniaceae (Figura 2). As referidas espécies estão identificadas com a seguinte chave:

Chave de identificação das macrófitas ocorrentes na lagoa Gira Mundo e no riacho Passagem do Canto, em Barreirinhas, Marnhão (Figura 3) 1. Plantas com utrículos, folhas alternas, margem inteira, sem estípulas; flores vistosas, corola amarela............. ...........................................................................................................................................Utricularia gibba Plantas sem utrículos................................................................................................................................ 2 2. Folhas compostas, caule densamente híspido-granular, pinadas, 1-5 cm de comprimento, pecioladas, 8-25 pares de folíolos pequenos. Flores amarelo-amarronzadas........................................Aeschynomene sensitiva Folhas simples.......................................................................................................................................... 3 3. Folhas sésseis........................................................................................................................................... 4 Folhas pecioladas..................................................................................................................................... 10 4. Ervas flutuantes livres, tricomas com o ápice dividido em quatro partes que se unem na extremidade, presença de tricomas castanhos na face abaxial; terceira folha mais delicada......................................Salvinia auriculata Plantas sem estas características................................................................................................................ 5 5. Folhas verticiladas, eretas, submersas fixas, ramos tenros, folhas sésseis e simples, 4 por verticilo, caule reduzido no ápice.................................................................................................................... Egeria densa Folhas alternas.......................................................................................................................................... 6 6. Plantas rastejantes, caule tipo estolão, ramos eretos, folhas alternas, enraizada, presença de bainha, cálice trímero de cor branca e pétalas azuis................................................................................Commelina diffusa Plantas eretas ou levemente prostradas.................................................................................................... 7 7. Plantas prostradas, colmos decumbentes, estoloníferas, com formação de colmos prostrados palustres. Folhas alternas, com bainhas glabras, lanceoladas, com bainha fendida envolvendo completamente o entrenó........................................................................................................................Urochloa arrecta Plantas eretas........................................................................................................................................... 8 8. Colmo oco, caule subterrâneo, com os nós e entrenós bem evidentes, regularmente espaçados. Folhas desprovidas de pecíolo, alternadas, limbo lanceolado, nervação paralela. Inflorescência terminal e axilar ao longo do escapo............................................................................................................... Fuirena umbellata Colmo denso........................................................................................................................................... 9 9. Colmo cilíndrico regularmente septados, não nodulosos, septos transversais evidentes. Espigas multifloras, proliferação ausente, cilíndricas, subagudas, verdes a amareladas..................................Eleocharis interstincta Colmo quadrangular não septado, rizomas e estolões ausentes, sulcos ausentes, verdes. Bainhas membranáceas, base purpúrea, por vezes parda ou castanha, com base inteira.......................................... Eleocharis minima 10. Plantas aquáticas.......................................................................................................................................11 Plantas palustres ou parcialmente submersas............................................................................................ 13

359

Macrófitas aquáticas no nordeste maranhense: levantamento florístico e chave de identificação

11. Plantas flutuantes, folhas alternas simples. Flores solitárias, emersas e vistosas. Folhas submersas e emersas flutuantes. Flores individuais amarelas, com 2-3 pétalas.................................................... Cabomba aquatica Plantas enraizadas com folhas flutuantes................................................................................................... 12 12. Folhas com pecíolo amarronzado. Flores com pedúnculo avermelhado, 4 sépalas verdes com a face abaxial com manchas vermelhas, pétalas amarelas, possui, em média, 17 nervuras primárias, transição abrupta de pétalas para estames...................................................................................................... Nymphaea lingulata Folhas com pecíolo, flutuantes, folhas simples, alternas e pecioladas no rizoma, 1,5-4 cm de comprimento, lâminas flutuantes, margem inteira, possui, em média, 20 cm de altura.............................Nymphoides indica 13. Plantas parcialmente submersas eretas..................................................................................................... 14 Plantas palustres...................................................................................................................................... 15 14. Plantas enraizadas, eretas e emersas, sementes plurisseriadas, folhas simples, alternas, com estípulas inconspícuas. Flores solitárias axilares, pétalas amarelas (monoicas – 10 estames), cálice-5 e corola-5............. Ludwigia leptocarpa Plantas enraizadas, eretas e emersas, sementes plurisseriadas, folhas lanceoladas, aparentemente membranosas, nervuras secundárias aproximadamente 38, flores bissexuadas (monoicas – 8 estames), cálice-4 e corola-4......................................................................................................Ludwigia octovalvis 15. Plantas enraizadas, eretas a suberetas, folhas alternas. Presença de andróforo. Presença de flor rosa......Urena lobata Planta com folhas invaginantes, textura do pecíolo verrucoso; forma da lâmina foliar sagitada; ápice da divisão anterior acuminado. Inflorescência: ápice da espata espiralado. As inflorescências são grandes, axilares, originando frutos verdes, semente verrucosa................................................................ Urospatha sagittifolia

Figura 2. Porcentagem das famílias das macrófitas ocorrentes em Gira Mundo (A) e em Passagem do Canto (B).

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Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 355-365, set.-dez. 2018

Figura 3. Aspecto geral dos principais representantes de macrófitas na lagoa Gira Mundo e no riacho Passagem do Canto, Barreirinhas, Maranhão: A) Cabomba aquatica Aubl.; B) Commelina diffusa Burm. f.; C) Ludwigia leptocarpa (Nutt). H. Hara; D) Ludwigia octovalvis (Jacq.) P.H. Raven; E) Salvinia auriculata Aubl.; F) Urena lobata L.; G e H) Utricularia gibba L. - ao centro. Fotos: E. C. V. Silva & K. A. A. Fontes (2015).

361

Macrófitas aquáticas no nordeste maranhense: levantamento florístico e chave de identificação

As espécies encontradas são frequentemente citadas como macrófitas aquáticas comuns, tanto em ambiente natural (Pivari et al., 2008) quanto em reservatórios (Lima, L. F. et al., 2011). Ao se observar os estudos realizados por Barbosa, E. A. (2012), Bertuzzi (2013), Rodrigues (2011) e Silva (2011), é possível verificar que a riqueza de espécies de macrófitas foi expressiva na presente pesquisa. Foram identificadas 11 espécies de macrófitas na lagoa Gira Mundo, distribuídas em dez famílias, entre as quais a que apresentou maior representatividade de espécies foi Onagraceae, com duas espécies: L. leptocarpa e L. octovalvis. No riacho Passagem do Canto, foram identificadas oito espécies, distribuídas em sete famílias, entre as quais uma das mais significativas foi Cyperaceae. Esta informação corrobora os trabalhos de Matias et al. (2003), Rocha et al. (2007) e Pivari et al. (2008). No entanto, na presente pesquisa só foram registradas duas espécies: E. minima e F. umbellata. N. lingulata, A. sensitiva e C. aquatica ocorreram nos dois pontos de coleta. Essas espécies parecem não demonstrar preferência por ambientes lóticos ou lênticos. Frequentemente, a família Nymphaeaceae vem sendo citada por apresentar distribuição cosmopolita, ocorrendo em ecossistemas de água doce, seja em águas lênticas ou lóticas (Lima, C. T. et al., 2012) (Tabela 1). Todas as espécies encontradas apresentaram elevada frequência de ocorrência, com destaque para C. aquatica, C. diffusa e para o gênero Ludwigia, que usualmente é referido como táxon de frequência elevada nos diversos trabalhos sobre macrófitas (Pivari et al., 2008; Lima, L. F. et al., 2011; Rodrigues, 2011). Somente as espécies U. lobata e U. sagittifolia apresentaram frequência baixa (42%-PF). Durante todo o período de coleta, S. auriculata apresentou cobertura monótona na superfície da lagoa, recuperada mesmo quando os moradores promoveram limpeza do corpo de água, retirando mecanicamente as macrófitas presentes. A cobertura univegetal de S. auriculata pode estar relacionada com o nível de impacto sofrido pela lagoa, pois, segundo Barbosa, A. C. & Gentil (2009), uma densa colonização de macrófitas

aquáticas frequentemente é provocada pela alteração das características da água circundante. A espécie U. gibba apresentou população consistente por toda a extensão da lagoa, sendo sempre encontrada em associação com S. auriculata ou com outras macrófitas flutuantes, como C. aquatica. O gênero Utricularia é composto por espécies insetívoras, que apresentam utrículos, sendo sempre referido como frequente em ambientes lênticos (Rodrigues, 2011; Meyer & Franceschinelli, 2011). Quanto à distribuição das formas biológicas, segundo classificação proposta por Irgang et al. (1984), observou-se que, na lagoa Gira Mundo (região lêntica), predominaram as macrófitas anfíbias e emersas, corroborando outros estudos que observaram estes mesmos grupos ecológicos como sendo os mais representativos nas demais áreas estudadas (Figura 4). Essa elevada representação desses grupos ecológicos pode significar uma resposta ao ambiente lêntico. A cobertura univegetal de S. auriculata talvez esteja relacionada com a riqueza das espécies, uma vez que Kafer et al. (2011) indicam que a cobertura monótona de uma espécie flutuante pode limitar a penetração de luz no corpo de água, interferindo no desenvolvimento de espécies submersas. Diferindo do que ocorre na região lótica, as espécies submersas fixas foram as mais evidentes: E. densa e E. minima. A diferença observada entre a ocorrência das espécies na lagoa Gira Mundo e no riacho Passagem do Canto pode ser um indício de que a composição de macrófitas em ambientes lênticos e lóticos venha a variar significativamente devido às características fisico-químicas dos dois ambientes (Watanabe et al., 1990; Lima, L. F. et al., 2011; Moura Júnior et al., 2010). Esse fato pode ser corroborado pelos resultados obtidos para o índice de Jaccard (Sj = 0,1176) e de Sorensen (Ss = 0,2105). Contudo, tal diferença pode refletir apenas variações específicas sazonais, como frequência de determinadas espécies e aumento de biomassa por período, aspectos que talvez sejam agravados pela aplicação de metodologias variadas de coletas nesses ambientes (HenrySilva et al., 2010; Reis & Barbosa, F. A. R., 1993).

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Figura 4. Porcentagem das formas biológicas (Irgang et al., 1984) das macrófitas ocorrentes em Gira Mundo (A) e em Passagem do Canto (B).

CONCLUSÃO Dezesseis espécies de macrófitas aquáticas, distribuídas em 13 famílias, foram identificadas. Onagraceae e Cyperaceae foram as famílias mais significativas ocorrentes na lagoa Gira Mundo e no riacho Passagem do Canto, no município de Barreirinhas, Maranhão. O número de espécies encontradas corrobora os de outras áreas estudadas na literatura. A cobertura univegetal de S. auriculata pode ter relação com a antropização da água sofrida pela lagoa Gira Mundo. A maioria das espécies encontradas apresenta 100% de frequência. N. lingulata, A. sensitiva e C. aquatica ocorrem nos dois pontos de coleta. Anfíbias e emersas representam as macrófitas mais significativas na lagoa Gira Mundo, diferindo do riacho Passagem do Canto, região lótica, onde o grupo ecológico mais representativo é o das submersas fixas.

AGRADECIMENTOS Os autores agradecem ao Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia do Maranhão (IFMA) – Campus São Luís-Maracanã, pela bolsa concedida. Também agradecem a Francisco Sousa, João Mandú, Jaime Carneiro e Joaz Amorim, pela imensa contribuição dada nas coletas e nos procedimentos metodológicos. REFERÊNCIAS ACCIOLY, M. C., 1992. Metodologia de amostragem e zonação das comunidades bentônicas do costão rochoso da praia de Pedra do Xaréu-estado de Pernambuco (Brasil). Dissertação (Mestrado em Botânica) – Universidade Federal Rural de Pernambuco, Recife. BARBIERI, R. & M. C. P. PINTO, 1999. Study on the aquatic vegetation in the São Bento Country - baixada maranhense (Maranhão, Brasil). Boletim do Laboratório de Hidrobiologia 12: 95-105.

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Macrófitas aquáticas no nordeste maranhense: levantamento florístico e chave de identificação

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Heliconiaceae na região metropolitana de Belém, estado do Pará, Brasil Heliconiaceae in the metropolitan region of Belém, state of Pará, Brazil Jesiane Miranda CardosoI, André dos Santos Bragança GilI, Climbiê Ferreira HallI, II I II

Museu Paraense Emílio Goeldi/MCTIC. Belém, Pará, Brasil

Universidade Federal de Mato Grosso do Sul. Três Lagoas, Mato Grosso do Sul, Brasil

Resumo: O presente estudo apresenta o tratamento taxonômico das espécies da família Heliconiaceae na região metropolitana de Belém (RMB), no estado do Pará, Brasil. No Brasil, são registradas 25 espécies de Heliconiaceae, sendo 23 encontradas na Amazônia e oito no estado do Pará. A RMB é composta por sete municípios: Belém, Ananindeua, Benevides, Castanhal, Marituba, Santa Bárbara do Pará e Santa Isabel do Pará. A região está inserida dentro da área de endemismo Belém e sofreu processo de urbanização em suas áreas de mata, apresentando, ainda hoje, fragmentos preservados e protegidos. As espécies estudadas são provenientes de coletas realizadas na RMB e de consulta a espécimes depositados nos herbários do Museu Goeldi (MG) e da EMBRAPA (IAN). Foram encontradas sete espécies de Heliconiaceae para a RMB: Heliconia acuminata, H. adeliana, H. hirsuta, H. psittacorum, H. richardiana, H. rostrata e H. spathocircinata. São apresentados chave taxonômica, descrições, comentários e ilustrações das espécies encontradas. Palavras-chave: Heliconia. Área de endemismo Belém. Florística. Abstract: We performed the taxonomic treatment of the species of Heliconiaceae from the metropolitan region of Belém (RMB), State of Pará, Brazil. In Brazil, 25 species of Heliconiaceae are registered, of which 23 are found in the Amazon and eight in the state of Pará. The RMB is composed by seven municipalities: Belém, Ananindeua, Benevides, Castanhal, Marituba, Santa Bárbara do Pará and Santa Isabel do Pará. The region is located within the area of endemism of Belém and underwent urbanization in its forest areas, but still presents forest fragments preserved and protected. We studied species collected in the RMB and collections from the herbaria of Museu Goeldi (MG) and EMBRAPA (IAN). We found seven species of Heliconiaceae in the RMB: Heliconia acuminata, H. adeliana, H. hirsuta, H. psittacorum, H. richardiana, H. rostrata and H. spathocircinata. We present a taxonomic key, descriptions, comments and illustrations of the species. Keywords: Heliconia. Area of endemism of Belém. Floristic.

CARDOSO, J. M., A. S. B. GIL & C. F. HALL, 2018. Heliconiaceae na região metropolitana de Belém, estado do Pará, Brasil. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 13(3): 367-381. Autora para correspondência: Jesiane Miranda Cardoso. Museu Paraense Emílio Goeldi/MCTIC. Coordenação de Botânica. Av. Perimetral, 1901 – Terra Firme. Belém, PA, Brasil. CEP 66077-530 (jesianemiranda@gmail.com). Recebido em 05/10/2018 Aprovado em 11/11/2018 Responsabilidade editorial: Fernando da Silva Carvalho Filho

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Heliconiaceae na região metropolitana de Belém, estado do Pará, Brasil

INTRODUÇÃO A Amazônia é composta por complexo de rios (bacia amazônica) e mosaico de formações vegetais, que sofrem as consequências de um modelo de ocupação tradicional e do uso desordenado de seus recursos naturais (Ferreira et al., 2005; Silva et al., 2005; MMA, 2018). Muitos fragmentos florestais ainda são encontrados em cidades que se desenvolveram dentro dessas formações vegetais originais, como é o caso de Belém e de sua região metropolitana (IDEFLOR-BIO, 2018). A região metropolitana de Belém (RMB), localizada no nordeste do estado do Pará, é formada pelos municípios de Belém, Ananindeua, Benevides, Castanhal, Marituba, Santa Bárbara do Pará e Santa Isabel do Pará (Lima & Moysés, 2009; IPEA, 2018). A RMB tem porções continentais e insulares, sendo inserida no domínio amazônico, na área de endemismo Belém (Silva et al., 2005). Essa área sofre com grande urbanização, o que acelera o desmatamento, diminui a cobertura vegetal original e dissipa as florestas remanescentes, alterando suas funções e estruturas (SEGEP, 2012). Por conta dessa urbanização, a vegetação dos municípios que compõem a RMB caracteriza-se por apresentar florestas secundárias, substituindo a cobertura original que resta ainda em poucos lugares (SEGEP, 2012). Essa vegetação remanescente, como em outras localidades, é, por vezes, confinada a áreas de proteção ambiental e a unidades de conservação, onde podem ser encontrados representantes nativos da flora amazônica (IDEFLOR-BIO, 2018), como espécies da família Heliconiaceae Nakai. Espécies de Heliconiaceae são ervas perenes, com inflorescências portando brácteas vistosas, vermelhas ou alaranjadas; elas apresentam flores bissexuais, de sépalas e pétalas adnatas formando um tubo floral, com cinco estames e um estaminódio. Essa família possui um único gênero, Heliconia L., e cerca de 250 a 300 espécies (Mascarenhas, 2016). Entre essas espécies, 25 ocorrem no Brasil, sendo quatro delas endêmicas do país (JBRJ, 2018). A família apresenta-se distribuída por todo o território

nacional, porém a Amazônia é o bioma mais rico em espécies, com 20 registros, seguido da Mata Atlântica, com 11 espécies. Para o estado do Pará, são registradas oito espécies (JBRJ, 2018). Estudos de grande expressividade com esta família incluem os de Andersson (1981), Kress (1984, 1990a, 1990b, 1997, 2003), Kress & Stone (1983), com enfoque taxonômico e para a filogenia da família destaca-se o de William et al. (2017). Um dos estudos recentes mais importantes é a revisão taxonômica da família Heliconiaceae para o Brasil (Braga, 2008), assim como o estudo anatômico e taxonômico da família para a Bahia (Mascarenhas, 2016). Muitos dos trabalhos atuais com Heliconiaceae são voltados para ecologia (Lemos et al., 2010; Rubim, 2014; Missagia & Verçoza, 2015; Missagia & Alves, 2016; Oliveira et al., 2018) e para produção comercial (Loges et al., 2005; Rodrigues et al., 2005; Rodrigues, 2008; Pacheco et al., 2009; Sardinha et al., 2012), visto se tratar de uma planta usada para fins ornamentais. Sendo assim, estudos florísticos e taxonômicos com esta família ainda são escassos (especialmente na Amazônia), sendo inexistentes no Pará. Estudos que venham a contribuir para o conhecimento da família nesse estado são, desse modo, importantes. Assim, este trabalho tem o objetivo de apresentar o tratamento taxonômico das espécies de Heliconiaceae presentes na região metropolitana de Belém (RMB), no estado do Pará.

MATERIAIS E MÉTODOS Foram analisados materiais depositados nas coleções dos principais herbários de Belém, do Museu Paraense Emílio Goeldi (MG) e da Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (EMBRAPA) Amazônia Oriental (IAN), e de coletas não sistematizadas, realizadas entre os meses de setembro de 2016 e junho de 2017 nas quatro principais áreas de proteção ambiental distribuídas pelos municípios da RMB: Parque Estadual do Utinga (PEUt) e Área de Proteção Ambiental (APA) de Belém, Refúgio de Vida

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Silvestre (REVIS Metrópole da Amazônia – Ananindeua, Benevides, Marituba e Santa Isabel do Pará), APA da ilha do Combu (Belém) e Parque Ecológico do Gunma (Santa Bárbara do Pará) (Costa, J. & Pietrobom, 2010; Menezes et al., 2013; IDEFLOR-BIO, 2018) (Apêndice). A coleta e a herborização de exemplares foram realizadas de acordo com as técnicas usuais da botânica (Mori et al., 1989). Os espécimes coletados foram depositados no herbário MG (acrônimo segundo Thiers, 2013). A identificação do material foi feita por comparação com outros exemplares depositados em herbários, incluindo materiais typi e vouchers disponíveis em repositórios virtuais (e.g. CRIA, 2018), e com o auxílio de bibliografias específicas acerca da família (e.g. Petersen, 1890; Braga, 2008) e de protólogos das espécies. O tratamento taxonômico e nomenclatural das espécies levantadas foi realizado a partir de sites que apresentam opera principia e typi digitalizados (e.g. BHL, 2018; Missouri Botanical Garden, 2018a; Kew, 2018; NYBG, 2018). A atualização dos nomes científicos foi feita de acordo com a Lista das Espécies da Flora do Brasil (JBRJ, 2018). Os dados de distribuição geográfica e de habitat foram adquiridos através das etiquetas das exsicatas examinadas, acrescidos de dados da literatura especializada (JBRJ, 2018; Missouri Botanical Garden, 2018b; WCSPF, 2018) e de anotações de campo. O estado de conservação das espécies foi inferido com o uso das recomendações da IUCN (2018).

Os termos utilizados estão de acordo com Braga (2008) e Costa, F. et al. (2011). Caráteres de coloração das espécies não vistas em campo (Heliconia hirsuta e H. richardiana) foram retirados de Braga (2008).

RESULTADOS E DISCUSSÃO HELICONIACEAE NAKAI, J. JAP. BOT. 17: 201. 1941. Ervas perenes, rizomatosas, com alturas variadas, arquétipo musoide ou zingiberoide. Folhas alternas, dísticas, com bainhas justapostas em pseudocaule, nervura central proeminente, pulvino ausente. Inflorescências terminais, eretas ou pêndulas; brácteas coloridas, cimbiformes ou conduplicadas, dísticas ou espiraladas, eretas, suberetas ou patentes, com ápice reto ou recurvo, férteis ou não, com apêndice foliar presente ou ausente; raque reta ou sinuosa. Flores 5-15 por bráctea, zigomorfas, ressupinadas ou não ressupinadas, sépalas e pétalas adnatas na base ao androceu formando um tubo; estames férteis 5, anteras com 2 tecas férteis, estaminódio 1; ovário ínfero trilocular. Frutos globosos, glabros, geralmente azul-escuros ou roxos quando maduros. A família Heliconiaceae apresenta oito espécies registradas para o Pará (JBRJ, 2018). Dessas, apenas duas não possuem registros na RMB: Heliconia densiflora e H. chartacea.

Chave para a identificação das espécies de Heliconiaceae na região metropolitana de Belém 1. Hábito zingiberoide; pecíolo menor que 1 cm....................................................................... Heliconia hirsuta Hábito musoide; pecíolo maior do que 5 cm.............................................................................................. 2 2. Brácteas espiraladas................................................................................................................................... 3 Brácteas dísticas......................................................................................................................................... 5 3. Brácteas com ápice recurvo..................................................................................... Heliconia spathocircinata Brácteas com ápice reto............................................................................................................................. 4 4. Brácteas cimbiformes; bráctea basal com apêndice foliar normalmente presente; flores não ressupinadas...........................................................................................................Heliconia adeliana Brácteas conduplicadas; bráctea basal com apêndice foliar ausente; flores geniculadas...........Heliconia richardiana

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Heliconiaceae na região metropolitana de Belém, estado do Pará, Brasil

5. Inflorescência pêndula; flores não ressupinadas....................................................................Heliconia rostrata Inflorescência ereta; flores ressupinadas...................................................................................................... 6 6. Brácteas eretas a suberetas; estaminódio estreito-oblongo.............................................Heliconia psittacorum Brácteas patentes; estaminódio oblongo a orbicular.........................................................Heliconia acuminata

Heliconia acuminata Rich., Nova Acta Phys.-Med. Acad. Caes. Leop.-Carol. Nat. Cur. 15 (suppl.): 26-27, t. 11–12. 1831 (Figuras 1A-1B e 2A-2B) Erva com 1-1,82 m de altura, musoide. Folhas com bainha glabra a pubescente; pecíolo com 21,5-42,5 cm de comprimento, glabro; lâmina com 42-64,4 × 9-17,5 cm, estreito-oblonga, íntegra; base atenuada a oblíqua, ápice acuminado; adaxialmente glabra; abaxialmente glabra a hirsuta. Inflorescência terminal, ereta; pedúnculo com 41,582,5 cm de comprimento, 0,6-1 cm de diâmetro, glabro; raque com 11,5-14 cm de comprimento, sinuosa, glabra; entrenós com 2,5-3,4 cm de comprimento, decrescendo em direção ao ápice; brácteas 4-6 por inflorescência, com 4,5-16 × 2-2,5 cm, decrescendo em direção ao ápice; externamente vermelhas, amarelas ou alaranjadas, patentes, dísticas, laxas, persistentes, conduplicadas, ápice agudo, margem reta, glabra a hirsuta; bráctea basal fértil, apêndice foliar ausente. Flores 7-14 por cincínio, ressupinadas; botões exsertos; pedicelo com 9-10 mm de comprimento, glabro; perianto com 30-45 mm de comprimento, reto, vermelho a vermelho-amarelado, glabro, tubo com 4-4,5 mm de comprimento; sépala dorsal com 38-48 × 4-6 mm, estreito-elíptica, inteiramente verde, branca, amarela, alaranjada ou com mancha preta, verde-escura ou branca junto ao ápice; sépalas ventrais com cerca de 47 × 3 mm; pétalas com 47-48 × 2-4 mm; estames com filete de 30-33 mm de comprimento, glabro, antera com 10-11 mm de comprimento, glabra, estaminódio com 10-15 × 3-4 mm, arredondado, ápice acuminado, sem curvatura, liso, glabro; ovário com 3-5 × 2-3 mm, glabro; estilete com 36-46 mm de comprimento, glabro, com tricomas curtos no ápice na parte frontal. Fruto com 8-9 × 5-6 mm.

Material examinado: Brasil. Pará: Belém, horto do Museu Goeldi, canteiro 68, 12.07.1961, fl., Cavalcante, P. 1056 (MG); Tapanã, 02.05.1975, fl., Oliveira, E. 6314 (MG); Parque Estadual do Utinga, 01.02.1969, fl., Pinheiro, M. 2 (MG); 12.01.1966, fl., Silva, M. 353 (MG); Parque Estadual do Utinga, 11.08.2016, fl., Martins-Hall, C.O. et al. 7 (MG); 26.01.2017, fl., Martins-Hall, C.O. et al. 59 (MG); Parque Estadual do Utinga, trilha do Macaco, 15.02.2017, fl., Martins-Hall, C.O. et al. 82 (MG); 15.02.2017, fr., Martins-Hall, C.O. et al. 85 (MG); Benevides, REVIS (antiga mata da Pirelli), 27.01.2017, fl., Martins-Hall, C.O. et al. 76 (MG). Heliconia acuminata pode ser diferenciada das outras espécies do gênero da RMB principalmente por apresentar a face abaxial da folha e a parte exterior das brácteas glabras a hirsutas, e estaminódio arredondado. Assemelha-se a H. psittacorum pela inflorescência ereta com flores ressupinadas, porém suas brácteas apresentam porte maior (4,5-16 × 2-2,5 cm) e são patentes (Figuras 1B e 2B) (versus 4,5-10,5 × 0,6-1,2 cm, eretas a suberetas). A espécie destaca-se também pela grande abundância na RMB, sendo a mais encontrada, depois de H. psittacorum. Espécie distribuída no norte da América do Sul, na Guiana Francesa, no Suriname, na Guiana, na Venezuela, na Colômbia, no Peru, na Bolívia e no Brasil (Missouri Botanical Garden, 2018b). No Brasil, ocorre no Maranhão, em Mato Grosso e em toda a região Norte, exceto no Tocantins (JBRJ, 2018). Heliconia acuminata é encontrada em flor entre os meses de janeiro, fevereiro e maio a julho em capoeira baixa, e em sub-bosque de floresta de terra firme e floresta de igapó da RMB. Estado de conservação ‘pouco preocupante’ (Least Concern - LC), segundo critérios da IUCN (2018).

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Heliconia adeliana Emygdio & E. Santos, Bol. Mus. Nac. Rio de Janeiro 60: 6-7, f. 1981 (Figura 1C) Erva com 1,20-2 m de altura, musoide. Folhas com bainha com tricomas longos enrolados esparsos; pecíolo com 54,2-64 cm de comprimento, glabro; lâmina com 32,5-59,1 × 11,2-21 cm, oblonga, íntegra; base atenuada a arredondada, ápice agudo a acuminado; adaxialmente glabra; abaxialmente glabra a tomentosa. Inflorescência terminal, ereta; pedúnculo com aproximadamente 18,3 cm de comprimento, cerca de 0,6 cm de diâmetro, glabro; raque com 6,5-13,5 cm de comprimento, levemente sinuosa, glabra; entrenós com 1,5-3,9 cm de comprimento, decrescendo em direção ao ápice; brácteas 5 por inflorescência, com 10,5-28 × 3,7-4,1 cm, decrescendo em direção ao ápice; externamente vermelhas, eretas a suberetas, espiraladas, laxas, persistentes, cimbiformes, ápice agudo, margem reta a levemente revoluta, glabra; bráctea basal fértil, apêndice foliar presente. Flores 4-9 por cincínio, não ressupinadas; botões inclusos; pedicelo com 8-11 mm de comprimento, glabro; perianto com 3550 mm de comprimento, levemente curvo, branco ou verde-esbranquiçado, glabro a tomentoso, tubo com 4-6 mm de comprimento; sépala dorsal com 49-61 × 4-6 mm, linear a oblanceolada, ápice curvo; sépalas ventrais com 39-49 × 1-5 mm; pétalas com 40-50 × 2-3 mm; estames com filete apresentando 40-43 mm de comprimento, glabro, antera com 7-8 mm de comprimento, glabra, estaminódio com 12-16 × 1-2 mm, oblongo, ápice acuminado, ápice curvo pra trás, liso, glabro; ovário com 5-8 × 2-3 mm, glabro; estilete com 41-48 mm de comprimento, glabro. Fruto com cerca de 10 × 6 mm. Material examinado: Brasil. Pará: Ananindeua, Cacaual do Aurá, 08.02.1950, fl., Black, G.A. 508886 (IAN); Belém, IPEAN, reserva APEG, 16.05.1967, fl., Pires, J.M. 10468 (IAN); Ruínas do Murutucu, 06.06.2000, fl., Ferreira, G.C. 627 (IAN); Várzea do Aurá, 15.04.1968, fl., Pires, J.M. 11775 (IAN). Material adicional examinado: Brasil. Amapá: sem município, próximo à primeira cachoeira no rio Iaue,

a 0,5 km a leste da confluência com o rio Oiapoque, 23.08.1960, fl., Irwin, H.S. & Westra, L.Y.T. 47773 (MG); Macapá, estrada de Fazendinha-Santana, 01.07.1980, fl., Rabelo, B. et al. 489 (MG); Suriname. Norte do rio Lucie, 28.07.1963, fl., Maguire, B. et al. 54393-1 (MG). Heliconia adeliana pode ser diferenciada das outras espécies do gênero da RMB principalmente por apresentar brácteas cimbiformes, espiraladas, com apêndice foliar presente na bráctea basal (Figura 1C), pelas dimensões comparativamente maiores do estaminódio (12-16 × 1-2 mm) e do estilete (41-48 mm de comprimento). Heliconia adeliana está identificada erroneamente como H. bihai L. nos herbários, porém esta espécie não tem registro para o Brasil. Heliconia bihai e H. adeliana são semelhantes pelas brácteas cimbiformes e suberetas, mas podem ser diferenciadas por H. bihai não possuir entrenós visíveis na raque das inflorescências (versus entrenós visíveis na raque da inflorescência) (Braga, 2008). H. adeliana é endêmica do Brasil e ocorre nos estados do Pará e do Amapá (Braga, 2008; JBRJ, 2018). A espécie é encontrada em flor entre os meses de fevereiro e junho em matas de terra firme, várzea, áreas de igapó e margens de rio da RMB. De acordo com os critérios da IUCN (2018), a espécie pode ser considerada como ‘vulnerável’ (Vulnerable - VU). No entanto, se os espécimes que estão identificados erroneamente nos herbários fossem reclassificados como H. adeliana, possivelmente seu estado de conservação seria alterado para ‘pouco preocupante’ (LC), devido ao grande número de amostras.

Heliconia hirsuta L. f., Suppl. Pl.: 158-159. 1782 (Figuras 1D e 3A) Erva com 2-3 m de altura, zingiberoide. Folhas com bainha glabra; pecíolo com 0,3-1 cm de comprimento, glabro a tomentoso; lâmina com 26,5-29 × 5,5-7 cm, lanceolada, íntegra; base arredondada, ápice agudo; adaxialmente tomentosa; abaxialmente tomentosa. Inflorescência terminal, ereta; pedúnculo com 26,5-35 cm de comprimento, 0,6-1 cm de diâmetro, tomentoso;

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raque com 6,5-10,2 cm de comprimento, reta, glabra; entrenós com 0,7-2,5 cm de comprimento, decrescendo em direção ao ápice; brácteas 4-7 por inflorescência, com 3-11,5 × 0,7-2 cm, decrescendo em direção ao ápice; externamente verdes, alaranjadas, amarelas ou vermelhas, patentes, dísticas, laxas, persistentes, conduplicadas, ápice agudo, margem reta, glabra a tomentosa; bráctea basal fértil, apêndice foliar ausente. Flores 5-15 por cincínio, ressupinadas; botões exsertos; pedicelo com 6-10 mm de comprimento, tomentoso; perianto com 31-37 mm de comprimento, levemente curvo, alaranjado ou vermelho e com mácula preta ou verde-escura junto ao ápice, glabro, tubo com 3-4 mm de comprimento; sépala dorsal com 2840 × 6-8 mm, elíptica, sem curvatura; sépalas ventrais com 37-40 × 1-4 mm; pétalas com 37-39 × 2-3 mm; estames com filete de 28-30 mm de comprimento, glabro, antera com 10-11 mm de comprimento, glabra, estaminódio com 5-7 × 2 mm, oblongo, ápice acuminado, levemente curvo, liso, glabro; ovário com 4-5 × 4-6 mm, glabro; estilete com 26-41 mm de comprimento, verrucoso no ápice. Fruto com 8-9 × 6-8 mm. Material examinado: Brasil. Pará: Belém, Horto bot., 8.04, fl., sem coletor (MG 9343). Material adicional examinado: Brasil. Rondônia: Ariquemes, Mineração Mibrasa, setor Alto Candeias, 18.05.1982, fl., Teixeira, L.O.A. et al. 577 (MG); GuajaráMirim, margem direita do rio Mamoré, Ponto 14 da FUNAI, 14.07.1996, fl., Carlos, L. et al. 1359 (MG); Porto Velho, vila de Nova Califórnia, BR-364, ramal da Mendes Júnior, rio Azul, área indígena de Caxarari, 25.10.1997, fl., Lobato, L.C.B. et al. 2221 (MG); Roraima: sem município, vizinhança da pista de pouso de Uaicá, rio Uraricoeira, 27.02.1971, fl., Prance, G.T. et al. 42141 (MG). Heliconia hirsuta pode ser diferenciada das outras espécies do gênero da RMB principalmente pelo hábito zingiberoide, com lâmina foliar de menor tamanho (26,529 × 5,5-7 cm) e pecíolos pequenos (menores do que 1 cm de comprimento; Figura 1D), pedicelo tomentoso e pelo tamanho reduzido do estaminódio (5-7 × 2 mm).

Esta espécie é registrada na RMB apenas por uma coleta antiga e provavelmente cultivada, porém sua ocorrência natural nesta área é provável, por ser uma espécie bem distribuída pelo Pará. Espécie distribuída desde o México até a América do Sul, com exceção de Chile, Uruguai e Paraguai (Missouri Botanical Garden, 2018b). No Brasil, ocorre em toda a região Norte, exceto no Amapá, em todo o Centro-Oeste, em Minas Gerais, em São Paulo e no Paraná (JBRJ, 2018). Heliconia hirsuta pode ser encontrada em flor entre os meses de fevereiro e maio, sendo localizada em margens de rio. Estado de conservação ‘pouco preocupante’ (LC), segundo critérios da IUCN (2018).

Heliconia psittacorum L. f., Suppl. Pl.: 158. 1782 (Figuras 1E e 2C-2D) Erva com 0,55-1,05 m de altura, musoide. Folhas com bainha glabra a pubescente ou tomentosa próximo à margem; pecíolo com 5-8 cm de comprimento, glabro; lâmina com 10-24,5 × 2,4-4,5 cm, lanceolada, íntegra; base atenuada, ápice agudo; adaxialmente glabra; abaxialmente glabra. Inflorescência terminal, ereta; pedúnculo com 29-38,5 cm de comprimento, 0,4-0,8 cm de diâmetro, glabro; raque com 4-10 cm de comprimento, reta, glabra; entrenós com 1,5-2,5 cm de comprimento, decrescendo em direção ao ápice; brácteas 3-4 por inflorescência, com 4,5-10,5 × 0,6-1,2 cm, decrescendo em direção ao ápice; externamente com terço basal alaranjado, tornando-se laranja-avermelhado em direção ao ápice, ápice ocasionalmente verde, especialmente nas brácteas basais, nervuras esverdeadas, eretas a suberetas, dísticas, laxas, persistentes, conduplicadas, ápice agudo, margem reta, glabra; bráctea basal fértil, apêndice foliar ausente ou presente. Flores 4-7 por cincínio, ressupinadas; botões exsertos; pedicelo com 6-10 mm de comprimento, glabro; perianto com 35-40 mm de comprimento, reto, alaranjado, com mácula verde-escura no ápice, glabro, tubo com 4-6 mm de comprimento; sépala dorsal com 35-40 × 4-5 mm, estreito-oblonga a linear, ligeiramente

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curva; sépalas ventrais com 34-35 × 3-4 mm; pétalas com 34-37 × 5-7 mm; estames com filete com 33-34 mm de comprimento, glabros, antera com 8-9 mm de comprimento, glabra, estaminódio com 6-14 × 3 mm, estreito-oblongo, ápice acuminado, convexo, sigmoide próximo ao ápice, liso, glabro; ovário com 4-5 mm, glabro; estilete com 31-36 mm de comprimento, glabro. Fruto com 5-6 × 4-5 mm. Material examinado: Brasil. Pará: Belém, 27.11.1945, fl., Pires, J.M. & Black, G. 723 (IAN); 5 km do Instituto Agronômico do Norte, próximo a São Joaquim, 06.09.1942, fl., Silva, M.B. 47 (IAN); área da COSANPA, projeto “Utinga”, módulo B, antigo PRO-5, 31.07.1986, fl., Oliveira, E. 7282 (IAN); área de floricultura da EMBRAPA Amazônia Oriental, 06.11.2012, fl., Benchimol, R.L. 1 (IAN); bosque municipal, 14.02.1947, fl., Pires, J.M. & Black, G. 1311 (IAN); campos de cultura, 07.03.1950, fl., Pires, J.M. 1895 (IAN); capoeira do IAN, 15.01.1948, fl., Silva, A. 415 (IAN); EMBRAPA-CPATU, horto de plantas medicinais, 14.04.2004, fl., Alane, M. 245 (IAN); 03.03.2006, fl., Costa, L.A.S. 1 (IAN); estrada próxima ao bosque municipal, 17.07.1942, fl., Archer, W.A. 7991 (IAN); horto de plantas medicinais conservadas sob telado, 25.03.2002, fl., Trindade, F.S. 1 (IAN); IAN, 15.02, fl., Black, G.A. 5214158 (IAN); IAN, 24.02.1947, fl., Pires, J.M. & Black, G. 1373 (IAN); IAN, 28.11.1942, fl., Archer, W.A. 7890 (IAN); IAN, 04.02.1957, fl., Black, G.A. 57-19007 (IAN); IPEAN, 11.04.1967, fl., Pires, J.M. & Silva, N.T. 10420 (IAN); IPEAN, 03.08.1973, fl., Pires, J.M. 13221(IAN); IPEAN, reserva Mocambo, 11.04.1968, fl., Pires, J.M. & Silva, N.T. 11614 (IAN); IPEAN: APEG, 31.03.1967, fl., Pires, J.M. & Silva, N.T. 10393 (IAN); campus de pesquisa do Museu Paraense Emílio Goeldi, 14.08.1986, fl., Croat, T.B. 62129 (MG); campus de pesquisa do Museu Paraense Emílio Goeldi, 17.01.1983, fl., Almeida, S.S. 10 (MG); campus de pesquisa do Museu Paraense Emílio Goeldi, 30.08.1982, fl., Ramos, M.L.S. 29 (MG); EMBRAPA, margem da estrada do 15, 07.09.1977, fl., Rosa N.A. & Cordeiro, M.R. 1742 (MG); ilha de Mosqueiro, margem de estrada de terra,

proximidade da praia do Marahu, 04.01.1981, fl., Jangoux, J. 1268 (MG); Parque Estadual do Utinga, 11.08.2016, fl., Martins-Hall, C.O. et al. 4 (MG). Heliconia psittacorum pode ser diferenciada das outras espécies do gênero da RMB principalmente por apresentar porte menor (0,55-1,05 m de altura), inflorescências com menos brácteas, sendo estas eretas em relação à raque. A espécie é especialmente semelhante a H. acuminata pela inflorescência ereta com flores ressupinadas, mas se diferencia desta pelo porte menor (0,55-1,05 m alt.) e pelas brácteas, que se apresentam eretas ou suberetas e congestas, ao contrário das de H. acuminata (Figuras 1E e 2C-2D) (versus 1-1,82 m de altura, brácteas patentes e laxas). Heliconia psittacorum destaca-se pela abundância, sendo a espécie mais comum nos herbários, nas áreas de mata e também entre as cultivadas. Espécie distribuída no México e na Guatemala, bem como em grande parte da América do Sul, com exceção de Equador, Chile, Argentina, Paraguai e Uruguai (Missouri Botanical Garden, 2018b). No Brasil, ocorre em toda a região Norte, exceto no Acre; todo o Nordeste, exceto no Rio Grande do Norte, ocorrendo, ainda, em Goiás, Mato Grosso, Espírito Santo e Minas Gerais (JBRJ, 2018). A espécie é encontrada em flor entre os meses de julho e abril em terrenos arenosos, capoeiras e matas de terra firme da RMB. Estado de conservação ‘pouco preocupante’ (LC), segundo os critérios da IUCN (2018).

Heliconia richardiana Miq., Linnaea 18: 70. 1844 (Figura 3B) Erva com 1,2-1,5 m de altura, musoide. Folhas com bainha glabra a tomentosa; pecíolo com 82-103 cm de comprimento, glabro a tomentoso; lâmina com 26,5-40 × 8-11,5 cm, estreito-oblonga, íntegra; base atenuada, ápice acuminado; adaxialmente tomentosa; abaxialmente glabra a tomentosa. Inflorescência terminal, ereta; pedúnculo com 30-46 cm de comprimento, 0,8-1 cm de diâmetro, glabro a tomentoso; raque com 14,5-21 cm

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Heliconiaceae na região metropolitana de Belém, estado do Pará, Brasil

de comprimento, reta, tomentosa; entrenós com 2,84,5 cm de comprimento, decrescendo em direção ao ápice; brácteas 5-6 por inflorescência, com 3,5-11,5 × 0,9-2,2 cm de comprimento, decrescendo em direção ao ápice; externamente vermelhas ou amarelas, patentes, espiraladas, laxas, persistentes, conduplicadas, ápice agudo, margem reta, glabra a tomentosa; bráctea basal geralmente fértil, apêndice foliar ausente. Flores 4-12 por cincínio, geniculadas; botões exsertos; pedicelo com 9-19 mm de comprimento, glabro a tomentoso; perianto com 32-33 mm de comprimento, reto, com pequena curvatura na base, amarelo, sépalas e pétalas pintadas, glabro a pubescente, tubo com 4-5 mm de comprimento; sépala dorsal com 26-35 × 0,3-4 mm, estreito lanceolada, sem curvatura; sépalas ventrais com 24-33 × 2-3 mm; pétalas com cerca de 32 × 1-2 mm; estames com filete de 20-21 mm de comprimento, com tricomas longos, antera com 10-11 mm de comprimento, glabra, estaminódio com 4-14 × 1-2 mm, oblongo, acuminado, curvado para traz, com ápice curvado na outra direção, liso, glabro; ovário com 2-3 × 4 mm, glabro; estilete com 26-31 mm de comprimento, verrucoso no ápice. Fruto com 7-8 × 5-8 mm. Material examinado: Brasil. Pará: Castanhal, E.F.B., 17.10.1956, fl., Egler, W.A. 186 (MG). Material adicional examinado: Brasil. Pará: Viseu, estrada Bragança-Viseu, 15 km além do rio Pará, 13.02.1968, fl., Cavalcante, P. 1856 (MG); Amazonas: sopé do maciço central da serra Aracá, 12.07.1985, fl., Prance, G.T. et al. 29510 (MG). Heliconia richardiana pode ser diferenciada das outras espécies do gênero da RMB principalmente por apresentar folhas com pecíolos longos (82-103 cm) e estames com tricomas longos. Esta espécie possui distribuição sulamericana, estando presente na Guiana Francesa, no Suriname, na Guiana, na Venezuela e no Brasil (Missouri Botanical Garden, 2018b). No Brasil, ocorre no Amazonas, no Pará, na Bahia e no Espírito Santo (JBRJ, 2018). Ela é encontrada em flor no mês de outubro em capoeiras da

RMB. Estado de conservação ‘pouco preocupante’ (LC), segundo critérios da IUCN (2018).

Heliconia rostrata Ruiz & Pav., Fl. Peruv. 3: 71, t. 305. 1802 (Figuras 1F-1I e 2E-2F) Erva com 1,5-2,6 m de altura, musoide. Folhas com bainha tomentosa; pecíolo com 19-42 cm de comprimento, tomentoso; lâmina com 20-107 × 10-21,5 cm, ovada a estreita-oblonga, íntegra a levemente lacerada; base arredondada a truncada, normalmente assimétrica, ápice acuminado; adaxialmente glabra; abaxialmente glabra e tomentosa na nervura central. Inflorescência terminal, pêndula; pedúnculo com 23-26 cm de comprimento, 0,6-1 cm de diâmetro, pubescente; raque com 26-33 cm de comprimento, sinuosa, pubescente; entrenós com 3-4,5 cm de comprimento, decrescendo em direção ao ápice; brácteas 10-13 por inflorescência, com 7,5-11,5 × 6,8-8,1 cm de comprimento, decrescendo em direção ao ápice; externamente vermelhas, ficando amarelas e depois verdes, patentes, dísticas, laxas, persistentes, cimbiformes, ápice obtuso a agudo, margem reta, levemente revoluta, pubescente; bráctea basal fértil, apêndice foliar ausente. Flores 1 aberta por vez por cincínio, não ressupinadas; botões inclusos; pedicelo com 10-12 mm de comprimento, viloso; perianto com 42-50 mm de comprimento, reto, basalmente branco, ficando amarelo em direção ao ápice, glabro, tubo com 8-10 mm de comprimento; sépala dorsal com 35-50 × 4-9 mm, estreito-oblonga a linear, ligeiramente curva; sépalas ventrais com 33-42 × 5-7 mm; pétalas com 38-47 × 4-7 mm; estames com filete de 4648 mm de comprimento, glabros, antera com 10-12 mm de comprimento, glabra, estaminódio com 14-15 × 4-4,5 mm, oblanceolado, acuminado, plano, liso, glabro; ovário com 7-8 × 4-5 mm, glabro; estilete com 35-42 mm de comprimento, esparso-viloso. Fruto não observado. Material examinado: Brasil. Pará: Belém, plantas cultivadas no quintal do Reis, 08.08.1988, fl., Reis, R. 281 (MG); Museu Paraense Emílio Goeldi, mata próxima à CBO, 09.09.2016, fl., Cardoso, J.M. & Hall, C.F. 1 (MG).

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Figura 1. Espécies de Heliconiaceae da RMB: A-B) Heliconia acuminata - hábito (A) e detalhe da inflorescência (B); C) Heliconia adeliana primeira bráctea; D) Heliconia hirsuta - hábito; E) Heliconia psittacorum - detalhe da bráctea e da flor; F-I) Heliconia rostrata - hábito e detalhe da base da folha (F), inflorescência (G), bráctea e flor (H), flor (I); J) Heliconia spathorcicinata - inflorescência. Ilustrações: J. M. Cardoso (2017).

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Heliconiaceae na região metropolitana de Belém, estado do Pará, Brasil

Figura 2. Imagem em campo das espécies de Heliconiaceae da RMB: A-B) Heliconia acuminata – hábito (A) e detalhe da inflorescência (B); C-D) Heliconia psittacorum – hábito (C) e inflorescência (D); E-F) Heliconia rostrata – inflorescência (E) e detalhe da bráctea e da flor (F); G-H) Heliconia spathorcicinata – inflorescência (G) e detalhe da bráctea e da flor (H). Fotos: C. F. Hall (2017).

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Figura 3. Amostras de herbário de espécimes de Heliconiaceae da RMB: A) Heliconia hirsuta; B) Heliconia richardiana. Fotos: J. M. Cardoso (2017).

Heliconia rostrata pode ser diferenciada das outras espécies do gênero da RMB principalmente por apresentar inflorescência pêndula (Figuras 1F-1I e 2E), com pedúnculo pubescente e raque longa (26-33 cm de comprimento), e brácteas 10-13 por inflorescência, pubescentes. Espécie distribuída na América Central – na Guatemala, em Honduras e no Panamá – e na América do Sul – na Venezuela, em Colômbia, em Equador, no Peru, na Bolívia e no Brasil (Missouri Botanical Garden, 2018b). No Brasil, ocorre nas regiões Norte (Acre, Amazonas e Rondônia) e Centro-Oeste (Mato Grosso) (JBRJ, 2018). A espécie não é registrada como nativa do Pará, mas pode ser encontrada na RMB, como subespontânea nas áreas de mata do MPEG

e da EMBRAPA. Ela é encontrada em flor entre os meses de maio e setembro em áreas de floresta de terra firme da RMB. Estado de conservação ‘pouco preocupante’ (LC), segundo critérios da IUCN (2018).

Heliconia spathocircinata Aristeg., Bol. Soc. Venez. Ci. Nat. 22(98-99): 18, 20, t. 1961 (Figuras 1J e 2G-2H) Erva com 1,3-1,5 m de altura, musoide. Folhas com bainha glabra a tomentosa; pecíolo com 21-44,5 cm de comprimento, glabro a tomentoso; lâmina com 60-71,5 × 21,8-22 cm, estreito-oblonga, íntegra e levemente lacerada; base truncada assimétrica, ápice acuminado; adaxialmente glabra; abaxialmente glabra.

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Heliconiaceae na região metropolitana de Belém, estado do Pará, Brasil

Inflorescência terminal, ereta; pedúnculo com 15-18,5 cm de comprimento, 1-1,5 cm de diâmetro, glabro a tomentoso; raque com 22-23 cm de comprimento, sinuosa, glabra; entrenós com 3,5-5 cm de comprimento, decrescendo em direção ao ápice; brácteas 7-9 por inflorescência, com 7-16 × 4,5-5 cm de comprimento, decrescendo em direção ao ápice; externamente esverdeadas na base e vermelho-alaranjadas ou vermelho-alaranjadas para a margem, inteiramente vermelhas ou com a quilha e/ou a margem amarela, ou amarelas com a quilha e/ou margem vermelha, eretas a suberetas, espiraladas, laxas, persistentes, conduplicadas, ápice recurvo, margem reta; glabra a tomentosa; bráctea basal fértil, apêndice foliar presente. Flores 5-8 por cincínio, não ressupinadas; botões inclusos; pedicelo com 7-10 mm de comprimento, glabro; perianto com 30-36 mm de comprimento, reto, amarelo, glabro a tomentoso, tubo com 2-5 mm de comprimento; sépala dorsal com 37-44 × 4-8 mm, linear, reta; sépalas ventrais com 31-33 × 2-3 mm; pétalas com 31-32 × 2-4 mm; estames com filete de 22-23 mm de comprimento, glabro, antera com 8-10 mm de comprimento, glabra, estaminódio com 11-12 × 2 mm, linear, acuminado, levemente curvado para a frente, liso, glabro; ovário com 4-5 × 3 mm, glabro; estilete com 33-38 mm de comprimento, glabro. Fruto não observado. Material examinado: Brasil. Pará: Belém, 18.02.1947, fl., Pires, J.M. & Black, G. 1345 (IAN); campus da UFPA, fl., Almeida, S.S. 194 (MG); praia do rio Capim, 05.1901, fl., Huber, J. 2037 (MG); Benevides, REVIS (antiga mata da Pirelli), 27.01.2017, fl., Martins-Hall, C.O. et al. 75 (MG); Marituba, fazenda da Pirelli, 31.07.1997, fl., Costa Neto, S.V. 184 (MG). Material adicional examinado: Brasil. Maranhão: Nova Esperança, rio Alto Turiaçu, 18.05.1979, fl., Jangoux, J. & Bahia, R.P. 731 (MG). Heliconia spathocircinata pode ser diferenciada das outras espécies do gênero da RMB principalmente por apresentar lâmina foliar levemente lacerada, ápice das

brácteas recurvado (Figuras 1J e 2G-2H), e pelas flores com tubo curto (2-5 mm de comprimento). Espécie distribuída da América Central à América do Sul, exceto em Paraguai, Uruguai, Argentina e Chile (Braga, 2008; Missouri Botanical Garden, 2018b). No Brasil, ocorre nos estados do Acre, de Alagoas, do Amazonas, do Amapá, da Bahia, do Ceará, do Espírito Santo, de Mato Grosso, de Minas Gerais, do Pará, de Pernambuco, do Rio de Janeiro e de São Paulo (JBRJ, 2018). A espécie é encontrada em flor entre os meses de fevereiro e julho em várzea, capoeira e floresta de igapó da RMB. Estado de conservação ‘pouco preocupante’ (LC), segundo critérios da IUCN (2018).

AGRADECIMENTOS Agradecemos ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pela concessão de bolsa de iniciação científica (105163/2017-1) a JMC e de bolsa do Programa de Capacitação Institucional (MPEG/ MCTI) a CFH. Aos curadores dos herbários MG e IAN, que gentilmente nos receberam e/ou disponibilizaram dados sobre os acervos. Ao IDEFLOR-BIO, pela licença de coleta concedida. REFERÊNCIAS ANDERSSON, L., 1981. Revision of Heliconia sect. Heliconia (Musaceae). Nordic Journal of Botany 1(6): 759-784. DOI: <https://doi.org/10.1111/j.1756-1051.1981.tb01163.x>. BIODIVERSITY HERITAGE LIBRARY (BHL), 2018. Disponível em: <http://www.biodiversitylibrary.org/subject/Botany>. Acesso em: 13 junho 2018. BRAGA, J. M. A., 2008. Revisão taxonômica de Heliconiaceae do Brasil. Tese (Doutorado em Ciências Biológicas – Botânica). Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro. CENTRO DE REFERÊNCIA E INFORMAÇÃO AMBIENTAL (CRIA), 2018. Specieslink - simple search. Disponível em: <http://www. splink.org.br>. Acesso em: 18 junho 2018. COSTA, F. R. C., F. P. ESPINELLI, F. O. G. FIGUEIREDO & W. E. MAGNUSSON, 2011. Guia de Zingiberales dos sítios PPBio na Amazônia ocidental brasileira: 1-283. Áttema Design Editorial, Manaus.

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Apêndice. Lista de exsicatas examinadas.

Alane M. 245 (4). Almeida S.S. 10 (4), 194 (7). Archer W.A. 7991 (4), 7890 (4). Benchimol R.L. 1 (4). Black G.A. 508886 (2), 52-14158 (4), 57-19007 (4). Cardoso J.M. 1 (6). Carlos L. 1359 (3). Cavalcante P. 1056 (1), 1856 (5). Costa L.A.S. 1 (4). Croat, T.B. 62129 (4). Egler W.A. 186 (5). Ferreira G.C. 627 (2). Irwin H.S. 47773 (2). Jangoux J. 731 (7), 1268 (4). Lobato L.C.B. 2221 (3). Maguire B. 54393-1 (2). Martins-Hall C.O. 7 (1), 59

(1), 82 (1), 85 (1), 76 (1), 4 (4), 75 (7). Oliveira E. 6314 (1), 7282 (4). Pinheiro M. 2 (1). Pires J.M. 10468 (2), 11775 (2), 723 (4), 1311 (4), 1373 (4), 1895 (4), 10393 (4), 10420 (4), 11614 (4), 13221 (4), 1345 (7). Prance G.T. 29510 (5), 42141 (3). Rabelo B. 489 (2). Ramos M.L.S. 29 (4). Reis R. 281 (6). Rosa N.A. 1742 (4). Silva A. 415 (4). Silva M. 353 (1). Silva M.B. 47 (4). Teixeira L.O.A. 577 (3). Trindade F.S. 1 (4).

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Caracterização e análise dos fragmentos florestais e uso do solo no município de Colares, nordeste do Pará, Brasil Characterization and analysis of forest fragments and land use in the municipality of Colares, northeastern Pará, Brazil Thaís Gleice Martins BragaI, Gabriel Máximo da SilvaII, Madson Oliveira LimaII, Andréa Laize Pureza SilvaII, Merilene do Socorro Silva CostaII, Paula Fernanda Viegas PinheiroII, Oberdan Oliveira FerreiraII I II

Museu Paraense Emílio Goeldi/MCTIC. Belém, Pará, Brasil

Universidade Federal Rural da Amazônia. Belém, Pará, Brasil

Resumo: Objetivou-se analisar a cobertura vegetal e o uso do solo do município de Colares, Pará, além de caracterizar e analisar os fragmentos florestais presentes nesta paisagem. A análise proposta foi realizada por meio de produtos e de técnicas de sensoriamento remoto e de geoprocessamento, visando conhecer a estrutura da paisagem, de modo a oferecer subsídios ao planejamento de sua ocupação territorial. Utilizaram-se imagens digitais do sensor Operational Land Imager (OLI)/Landsat 8, órbita/ponto 223/061, bandas 4, 5 e 6, processadas e classificadas através do algoritmo de máxima verossimilhança. As análises relacionadas à configuração da paisagem e dos fragmentos de vegetação natural foram realizadas com métricas de classe, por meio do software ArcGis, módulo Patch Analisy. As técnicas de sensoriamento remoto e de geoprocessamento permitiram caracterizar e analisar os elementos que compõem a paisagem de Colares, definindo-a por um mosaico de cobertura vegetal e uso do solo, evidenciada por grande exploração dos recursos naturais, onde a vegetação arbórea encontra-se bastante fragmentada, identificada pela presença de diversos fragmentos pequenos, demonstrando o forte impacto de atividades antrópicas na área. Os resultados mostraram a presença de fragmentos mais preservados, importantes para a conservação da biodiversidade e que cumprem papel fundamental na manutenção da estabilidade da biodiversidade local. Palavras-chave: Cobertura vegetal. Uso do solo. Métricas de classe. Abstract: This study aimed to analyze the vegetation coverage and land use, as well as the characterization and analysis of forest fragments in Colares municipality in Pará state, Brazil, through products and techniques of remote sensing and improving knowledge of landscape structure, in order to offer subsidies to the planning of territorial occupation. Digital images were used from the Operational Land Imager (OLI)/Landsat 8, orbit/point 223/061, bands 4, 5 and 6, which were processed and classified using the maximum likelihood algorithm. The analyzes related to the configuration of the landscape and natural vegetation fragments were performed using metric classes, using ArcGis software, on Patch Analysis module. The use of remote sensing and geoprocessing allowed us to characterize and analyze the elements that compose the landscape of Colares, showing a mosaic of vegetation cover and land use, high forest fragmentation, identified by the presence of a large number of small fragments, demonstrating the strong impact of human activity in the area. The results also showed the presence of some intact forest fragments, which are important for biodiversity conservation, fulfilling an important role in maintaining local biodiversity. Keywords: Vegetation coverage. Land use. Metric classes.

BRAGA, T. G. M., G. M. SILVA, M. O. LIMA, A. L. P. SILVA, M. S. S. COSTA, P. F. V. PINHEIRO & O. O. FERREIRA, 2018. Caracterização e análise dos fragmentos florestais e uso do solo no município de Colares, nordeste do Pará, Brasil. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 13(3): 383-407. Autora para correspondência: Thais Gleice Martins Braga. Museu Paraense Emílio Goeldi/MCTIC. Av. Perimetral, 1901 – Terra Firme. Belém, PA, Brasil. CEP 66077-530 (thaisbraga.ambiental@gmail.com). Recebido em 29/06/2017 Aprovado em 15/04/2018 Responsabilidade editorial: Fernando da Silva Carvalho Filho

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Caracterização e análise dos fragmentos florestais e uso do solo no município de Colares, nordeste do Pará, Brasil

INTRODUÇÃO A região amazônica apresenta ampla diversidade ambiental em diversos aspectos, tais como clima, vegetação, ecossistema, solo, geomorfologia, topografia, além da maior biodiversidade vegetal e animal do planeta, sendo, por isso, categorizada pela literatura com uma área de intensa variabilidade climática e mudança no uso e na cobertura vegetal (Marengo et al., 2009). Existem fatores precisos que originam o processo de mudança da paisagem nesta região, como a expansão das fronteiras agrícolas, ocorrida ao longo de toda história econômica brasileira, assim como a modernização tecnológica dos processos de produção no âmbito da agropecuária, da agricultura e da pecuária. Neste bojo, está também o processo de desmatamento ilegal para o setor madeireiro, que sucessivamente promove o surgimento de pasto e de vegetação secundária. Todos estes fatores promovem a substituição da vegetação nativa, impactando diretamente na conservação da biodiversidade, nos solos e nas águas, provocando, ainda, mudanças climáticas. De acordo com Valente & Vettorazzi (2002), as ações antrópicas que promovem o desenvolvimento desenfreado, o processo de urbanização, o aumento de atividades produtivas nas áreas rurais e a intensificação do uso do solo são os maiores problemas ambientais que geram o processo de aceleração da mudança da paisagem nesta região, produzindo, assim, fragmentação vegetal das áreas que ainda aportam florestas ombrófilas densas. Esta fragmentação florestal – resultante do processo de substituição da cobertura vegetal nativa por áreas de uso antrópico – é a principal causa de perda da biodiversidade, uma vez que contribui para a extinção de espécies (Laurance et al., 2001). Logo, o maior problema ambiental que tem sido avaliado e estudado por autores que buscam solucionar os danos à biodiversidade da região da Amazônia Legal são as mudanças desenfreadas e desassistidas da cobertura vegetal, bem como o uso do solo da Amazônia brasileira.

Segundo Pimentel (2014), isso se deve ao acelerado processo de desenvolvimento da região para promover o avanço na produção, na economia, no processo de ocupação e de territorialização, que tem gerado grandes mudanças nas últimas décadas, incluindo os possíveis impactos ambientais e socioeconômicos, os quais vêm nos alarmando quanto à sustentabilidade do bioma amazônico e à conservação de sua biodiversidade, fundamental para o correto funcionamento dos ciclos hidro e biogeoquímicos, no que concerne aos níveis local e o global do meio ambiente e da sociedade. Nesse contexto, a ecologia da paisagem utiliza-se de vários índices e métricas para a caracterização quantitativa, podendo, assim, comparar paisagens ou identificar onde elas se diferenciam. Pode também determinar as relações entre os muitos processos funcionais e os padrões dessas paisagens, uma vez que tais parâmetros possibilitam a quantificação de sua composição e de sua configuração (Turner & Gardner, 1990). O processo de conservação da biodiversidade faunística e de preservação da cobertura vegetal nativa de áreas ainda intocáveis dessa região é, deste modo, de grande necessidade para a manutenção do bioma e para o provimento da recuperação de áreas degradadas, oriundas do processo de mudanças da paisagem. Sem as unidades de conservação e de proteção, sejam elas integrais ou de uso sustentável, não haverá a proteção de fatores ambientais primordiais, como em relação à física e à mecânica do solo, à continuidade da temperatura superficial e do ar, à manutenção da microbiologia do solo – responsável pelo processo de fertilização e pela qualidade do solo através da eficiência da microbiota nele presente –, ao relevo, à biodiversidade, ao clima, aos mananciais e aos lençóis freáticos (Mascarenhas et al., 2009). Para realizar o processo de análises e de avaliações de tal problemática ambiental, tem sido feito uso de geotecnologia, como das ferramentas de análises espaciais de sensoriamento remoto e de geoprocessamento, topografia e cartografia aplicada, para promover a criação de um sistema de informações geográficas (SIG) capaz de

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quantificar e de qualificar danos e impactos ambientais na região da Amazônia oriental e ocidental (Lorena, 2001). Conforme Valente & Vettorazzi (2002, p. 117), “os sistemas de informações geográficas têm-se destacado pela sua grande capacidade de interação e de análise dos diferentes planos de informação que caracterizam as paisagens”. A mudança da paisagem pode ser parcialmente justificada pelo modelo histórico de ocupação desordenada da Amazônia, através da abertura de estradas e de políticas de integração (Cunha & Almeida, 2002). É necessário entender o processo e o surgimento do desmatamento ao longo do tempo, levando-se em consideração o processo de ocupação da Amazônia e de toda a história que a rege. Para tanto, o uso de imagens de satélites possibilita análises temporais, bem como o monitoramento do processo de uso da cobertura vegetal e da mudança da paisagem, analisando qualitativamente e quantitativamente a distribuição do uso do solo e a forma de ocupação dele, oferencendo possibilidade de compreensão do processo de dispersão populacional e da dinâmica do crescimento demográfico, por meio da observação do uso antrópico das áreas. Dessa forma, Fearnside (2006) afirma que os principais impactos, entre todos os já citados, a liderarem este processo de uso da vegetação e de mudança da paisagem são os relacionados à produção e às atividades econômicas desenvolvidas por meio do uso do manejo florestal ou, ainda, pelo extrativismo de recursos naturais não madeireiros, os quais promovem a perda da biodiversidade florestal e reduzem a possibilidade de fazer uso sustentável desses recursos madeireiros. Logo, o uso das ferramentas metodológicas pautadas na geotecnologia é primordial, contribuindo significativamente para os estudos dos problemas ambientais não somente na Amazônia, mas em todo o meio ambiente, permitindo atuar no planejamento regional e no combate a distúrbios ecológicos da paisagem ocorridos ao longo do tempo (Watrin et al., 2007), sendo possível seu uso também no âmbito da modelagem ambiental de bacias hidrográficas, pois auxiliam tanto na busca de conhecimento

sobre os padrões e os processos ecológicos, quanto no apoio a ações de manejo e de gestão. Assim, este trabalho tem por objetivo analisar a cobertura vegetal e o uso do solo, bem como caracterizar e analisar os fragmentos florestais presentes na paisagem do município de Colares, no estado do Pará, por meio de produtos e de técnicas de sensoriamento remoto e de geoprocessamento, visando o conhecimento da estrutura da paisagem, de modo a oferecer subsídios ao planejamento de sua ocupação territorial.

MATERIAL E MÉTODOS ÁREA DE ESTUDO O município de Colares está localizado na mesorregião do nordeste paraense, apresentando as seguintes coordenadas geográficas da sede municipal: 00º 55’ 38” de latitude Sul e 48º 17’ 04” de longitude a Oeste de Greenwich. Os limites territoriais deste município estão assim configurados: a norte com a baía de Marajó, a leste com o município de Vigia, a sul com Santo Antônio do Tauá e a oeste com a baía do Marajó, como pode ser observado na Figura 1, a qual não foi incluída no processo de análises ambientais neste trabalho, em razão de haver interesse em enfatizar continentalmente a ilha de Colares. A tipologia do solo predominante na região é de Latossolo Amarelo distrófico, com textura indiscriminada; Areias Quartzosas distróficas; Plintossolo distrófico, com textura indiscriminada; Gley Pouco Húmido; Solos Aluviais eutróficos e distróficos, com textura indiscriminada (IBGE, 2012). Atualmente, o tipo predominante da cobertura vegetal do município é de florestas secundárias, consequência dos desmatamentos ocorridos com grande intensidade e extensão, cujo objetivo foi o cultivo de espécies agrícolas de ciclo curto. Com isso, praticamente pouco restou da floresta primitiva, que é do subtipo floresta densa. No âmbito das características geológicas, insere-se na unidade morfoestrutural do Planalto Rebaixado do Baixo Amazonas (IDESP, 2014).

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Caracterização e análise dos fragmentos florestais e uso do solo no município de Colares, nordeste do Pará, Brasil

Figura 1. Mapa referente à localização do município de Colares, estado do Pará, Brasil. Mapa elaborado por T. G. M. Braga (2013).

No que concerne às precipitações, os seis primeiros meses do ano apresentam cifras elevadas, sobrepujando a marca dos 2.500 mm. Nos primeiros seis meses, também é acentuada a disponibilidade hídrica, enquanto os demais meses revelam carência de água no solo, principalmente setembro (IDESP, 2014).

COLETA E PROCESSAMENTO DE DADOS Utilizou-se, para suporte cartográfico, a base planialtimétrica compilada a partir do uso de dados digitais fornecidos pelo IBGE, na escala de 1:100.000, contendo, entre outros elementos, a rede de drenagem e a malha viária existente da área de estudo, metodologia de coleta de dados validada por Pereira (2012). Para o levantamento da cobertura vegetal e do uso do solo, foi empregada imagem orbital, obtida pelo sensor Operational Land Imager (OLI), a bordo do satélite

Landsat-8. A imagem selecionada refere-se à órbita/ponto 223/061, bandas TM 6, 5 e 4, do ano de 2013, adquirida a partir da página eletrônica da USGS (s. d.), com as seguintes características: projeção Geographic Coordinate System (GCS), datum World Geographic System 1984 (WGS 84), com resolução espacial de 30 m. Para subsidiar a criação do banco de dados do referido estudo, foram empregados softwares propícios à geração do sistema de informações geográficas e ao processamento digital de imagens, tais como Environment for Visualizing Images (ENVI) 5.1 (ENVI, s. d.) e ArcGis 10.2 (ESRI, s. d.) – este voltado para a análise da estrutura da paisagem e para a elaboração dos mapas –, além do uso do Global Positioning System (GPS) Trackmaker Free V.13.0, visando à aquisição de pontos de controle, para sucessivamente efetuar a plotagem das informações cartográficas referentes à localização

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geográfica de cada classe in loco. Foi feita incursão em campo, com o objetivo de correlacionar as diversas feições espectrais presentes nas imagens Landsat-8, com padrões de cobertura vegetal e de uso do solo observados in loco. A delimitação da área do município de Colares foi efetuada utilizando-se o arquivo digital em formato shapefile, da base digital do IBGE (2013). A imagem georreferenciada do ano de 2014 foi submetida ao processo de classificação, supervisionado pelo algoritmo de máxima verossimilhança. Tal análise teve apoio do trabalho de campo realizado em aproximadamente 15 dias no período mais chuvoso do ano de 2014, permitindo, assim, correlacionar as feições espectrais presentes nas imagens com os padrões de cobertura vegetal e de uso do solo observados no campo. As análises relacionadas à configuração da paisagem e dos fragmentos de vegetação natural do período em estudo, entre os anos de 2004 e 2014,

foram realizadas por meio do software ArcGis, módulo Patch Analisy. Pereira (2012) utilizou tal ferramenta para executar a análise espacial dos padrões referente às variáveis utilizadas, a fim de compreender a conservação da biodiversidade e o manejo florestal, haja vista que calcula os índices de inúmeras métricas em nível de mancha (patch), classe (class) e paisagem (landscape), sendo possível analisar quantitativamente e qualitativamente a distribuição da composição e/ou a configuração da paisagem, assim como visualizar de que maneira afetam significativamente os processos ecológicos, de forma direta e indireta, em observância à conservação da biodiversidade. As métricas referentes aos fragmentos de vegetação arbórea geradas no presente estudo foram as seguintes: número, área total ocupada, tamanho médio, total de bordas, tamanho médio das bordas, dimensão fractal média, área de interior (core) e número de áreas de interior (número de core) (Tabela 1).

Tabela 1. Métricas de classe utilizadas na análise dos fragmentos da vegetação arbórea do município de Colares, estado do Pará. Fonte: Pereira et al. (2015). Área total

Soma das áreas de todos os elementos que compõem a vegetação arbórea correspondente à área de estudo

Número de fragmentos

Soma do número total de fragmentos que compõem a vegetação arbórea da área de estudo

Tamanho médio dos fragmentos

Soma do número total de fragmentos que compõem a vegetação arbórea da área de estudo dividida pela área da mesma

Comprimento total de borda

Soma dos perímetros de todos os fragmentos que compõem a vegetação arbórea da área de estudo

Tamanho médio de borda

Soma dos perímetros de todos os fragmentos que compõem a vegetação arbórea da área de estudo dividida pelo número de fragmentos

Dimensão fractal média

Mede a complexidade da forma dos fragmentos que compõem a vegetação arbórea da área de estudo. Varia de 1 (para manchas com formas mais simples e regulares) a 2 (para manchas com formas mais complexas)

Área de interior (core)

Soma de todas as áreas de interior dos fragmentos que compõem a vegetação arbórea da área de estudo. Considerou-se 100 m de profundidade de borda, devido ao modelo agropecuário local, caracterizado pelo uso abusivo de herbicidas e pastoreio na borda dos remanescentes de vegetação arbórea

Número de áreas de interior (número de core)

Equivale ao número de áreas de interior disjuntas contidas dentro do limite dos fragmentos que compõem a vegetação arbórea da área de estudo

387

Caracterização e análise dos fragmentos florestais e uso do solo no município de Colares, nordeste do Pará, Brasil

RESULTADOS E DISCUSSÃO CARACTERIZAÇÃO DA COBERTURA VEGETAL E USO DO SOLO DO MUNICÍPIO DE COLARES É possível avaliar, por meio da Figura 2 e da Tabela 2, as classes de cobertura vegetal e de uso do solo presentes no município de Colares, bem como suas respectivas áreas de abrangência no período em estudo. É possível observar que a área ocupada pela classe de vegetação arbórea (representada neste estudo pela floresta ombrófila densa e pela vegetação sucessional em

estágios avançados) foi de 12.532,68 ha, consolidando cerca de 20% de toda paisagem (Tabela 2), presente predominantemente ao longo dos rios, caracterizando-se como áreas de preservação permanente. A associação de sucessão secundária x culturas anuais x pastagem foi a segunda classe de maior predomínio na paisagem, ocupando, aproximadamente, 15% (9.033,30 ha) da área do município. Esta classe configura o tipo de agricultura praticado na região, uma vez que, segundo Denich (1991), o sistema de produção da pequena agricultura constitui-se, essencialmente,

Figura 2. Mapa de cobertura vegetal e de uso do solo do município de Colares, estado do Pará, Brasil. Mapa elaborado por T. G. M. Braga (2015).

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Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 383-407, set.-dez. 2018

Tabela 2. Área e percentual ocupados pelas classes de cobertura vegetal e de uso do solo do município de Colares, estado do Pará, Brasil. Os dados da área são apresentados em ha e o % é referente à classificação realizada em 2015, correlacionando estas informações com o que evidencia a Figura 2. Classes

Área ha

Vegetação arbórea

12.432,68

20,53

Associação de sucessão secundária x culturas anuais x pastagem

9.033,30

Pastagem

7.211,70

11,91

Campos naturais

878,49

1,45

Área urbana/solo exposto

834,93

1,38

Água

37.171,80

51,00

Nuvem

84,06

0,12

Sombra

13,80

0,02

Total

67.660,76

100

de dois subsistemas consecutivos: a fase de cultivo com culturas alimentares de interesse econômico e a vegetação secundária como fase de pousio, sendo representada tradicionalmente pela agricultura de pequeno e médio portes. Segundo Nahum & Malcher (2012) e Cardoso et al. (2014), a agricultura praticada no nordeste paraense ainda apresenta o sistema de subsistência como base predominante, o qual se engloba em um nível de evolução econômica incipiente, que envolve, entre seus principais produtos, o feijão-caupi (Vigna unguiculata (L.) Walp.), a mandioca (Manihot esculenta Crantz), o milho (Zea mays L.), o dendê (Elaeis guineensis Jacq.) e a pimentado-reino (Piper nigrum L.). Assim, para tais autores, a vegetação secundária desempenha, nos regimes de pequena exploração agrícola, a função de acumular na fitomassa os nutrientes a serem liberados por meio da queima, para permitir a fase de cultivo subsequente, além de ser importante no controle das ervas daninhas instaladas durante a fase anterior de cultivo. A classe isolada de pastagem representou 12% da paisagem do município, localizado no nordeste paraense,

caracterizando uma área de 7.211,70 ha, demonstrando a afinidade da região com a pecuária. Este quantitativo evidencia a generalização de uso do solo desta região para fins de pastagens, o que pode ser amplamente observado por meio de outros estudos, tais como os de Sarmento et al. (2010), de Torres et al. (2014) e de Ruschel et al. (2016). Observa-se que a presença desta classe de pastagem é predominante, seja de forma única seja consorciada com outras formas de geração de renda, como os sistemas agroflorestais, no entanto a pastagem ainda é dominante. Observa-se que metade da área do município é composta pela classe água, identificando-se também a presença de campos naturais abrangendo 1,45% do município (aproximadamente 880 ha), os quais encontram-se dispostos em padrão de faixas de áreas inundadas, que, segundo Pires (1995), constituem excelentes corredores ecológicos em uma paisagem. A classe área urbana constitui uma área correspondente a 834,93 ha, ou seja, o equivalente 1,38% da paisagem, caracterizada pela sede municipal e por vilarejos. Ela está diretamente relacionada com áreas sem presença de vegetação, tendo a característica do solo exposto, com regiões correlacionadas com o sistema produtivo. É importante ressaltar que o solo exposto corresponde às práticas de produção das culturas anuais, permeadas pelas etapas de implantação, de colheita ou de pós-colheita, sendo detectadas frequências espectrais ínfimas no momento da captura da imagem de cobertura vegetal em relação ao solo. Por meio da dinâmica de mudança de uso do solo, é possível observar, que há alteração considerável no uso da terra no município de Colares entre os anos de 2004 e 2014. A Tabela 3 mostra os dados obtidos através do Projeto TerraClass (INPE & EMBRAPA, s. d.), que demonstram a perda de área nas classes de floresta, pasto limpo, pasto sujo e regeneração com pasto. Também é observado significativo ganho de área para as classes de vegetação secundária (1256,55 ha), área não observada, área urbana e mosaico de ocupações (Figuras 3 e 4).

389

Caracterização e análise dos fragmentos florestais e uso do solo no município de Colares, nordeste do Pará, Brasil

Tabela 3. Ganho e perda de área (ha) no município de Colares, estado do Pará, Brasil, em relação às classes de uso do solo entre os anos de 2004 e 2014. Classes

Área (ha) 2004

2014

Ganho

Perda

Área não observada

2.119,69

3.725,17

1.605,48

0,00

Área urbana

123,19

476,15

352,97

0,00

Floresta

1.4137,38

13.386,77

0,00

750,61

Mosaico de ocupações

990,35

1.151,85

161,50

0,00

Não floresta

1.525,84

0,00

Pasto limpo

911,57

210,75

0,00

700,82

Pasto sujo

458,83

224,75

0,00

234,08

Regeneração com pasto

1.788,52

396,12

0,00

1.392,40

Vegetação secundária

1.543,13

2.799,68

1.256,55

0,00

Figura 3. Classes de uso do solo no município de Colares em 2004. Mapa elaborado por T. G. M. Braga (2017).

390

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 383-407, set.-dez. 2018

Figura 4. Classes de uso do solo no município de Colares em 2014. Mapa elaborado por T. G. M. Braga (2017).

CARACTERIZAÇÃO E ANÁLISE DOS FRAGMENTOS DE VEGETAÇÃO ARBÓREA DA PAISAGEM DO MUNICÍPIO DE COLARES A caracterização e a análise da vegetação arbórea da paisagem foram feitas por meio de métricas da paisagem, as quais quantificam a composição e/ou a configuração da paisagem, que afetam de forma significativa os processos ecológicos, tanto independente quanto simultaneamente. As métricas referentes à vegetação arbórea do município de Colares podem ser verificadas na Tabela 4. Por meio da Tabela 4 e da Figura 5, observa-se que a paisagem do município de Colares é bastante fragmentada, sendo formada por 270 fragmentos de floresta, com tamanho médio de 46,93 ha.

Tabela 4. Valores das métricas dos fragmentos de vegetação arbórea do município de Colares, estado do Pará, Brasil.

391

Métricas

Valores

Área total (ha)

12.670,06

Número de fragmentos

270,70

Tamanho médio de fragmentos (ha)

46,93

Total de borda (m)

1.124.851,98

Tamanho médio de borda (m)

4.135,48

Dimensão fractal média

1,38

Área total de interior (ha)

3.289,77

Número de áreas de interior

190,00

Caracterização e análise dos fragmentos florestais e uso do solo no município de Colares, nordeste do Pará, Brasil

Figura 5. Fragmentos de vegetação arbórea do município de Colares. Mapa elaborado por T. G. M. Braga (2015).

392

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 383-407, set.-dez. 2018

Segundo Casimiro (2000), o número de manchas de um determinado habitat pode influenciar uma grande variedade de processos ecológicos, por exemplo, a determinação do número de subpopulações de uma população espacialmente dispersa pode alterar a estabilidade das interações e de oportunidades de coexistência em sistemas de predador-presa e em sistemas competitivos. No entanto, é importante ressaltar que, quanto mais constante for a diversidade de classes, maior será a subdivisão de paisagem, provocando, dessa forma, grande quantidade de manchas com tamanho de áreas distintas, o que irá promover elevado índice de resistência às possíveis ações antrópicas e naturais a surgirem no ecossistema, tais como foco de calor, fogo acidental ou proposital, retirada pontual de vegetações com valor econômico significativo, presença de espécies invasoras etc. Logo, maior persistência das machas no ecossistema será plausível quando houver maior número de manchas, em comparação ao momento em que elas estivessem em número diminuto. Para Forman & Godron (1986), quanto maior for o tamanho dos fragmentos em uma determinada paisagem maior será o seu poder de resistência e de resiliência no meio ambiente. Em outras palavras, os fragmentos médios e grandes são de fundamental importância para a preservação e a conservação no âmbito da biodiversidade, bem como para os processos ambientais que regem o ecossistema; por outro lado, os fragmentos menores, também chamados de remanescentes, apresentam-se como pontos estratégicos para o processo de recuperação das áreas degradadas da paisagem, haja vista que são potenciais elementos de interligação (conexões ecológicas) entre outras áreas e fragmentos próximos. Muitos autores (Viana & Pinheiro, 1998; Metzger, 2003; Laurance et al., 2001) comprovaram que é diretamente proporcional a relação entre o tamanho dos fragmentos e a sua capacidade de preservar e de conservar a vida das populações faunísticas e florestais. Laurance & Bierregaard Jr. (1997) e Laurance et al. (2001) afirmam que existe uma relação importante entre

o tamanho e o valor do fragmento para a conservação da biodiversidade, classificando como fragmentos com alto valor aqueles que apresentam medidas maiores do que 300 ha; fragmentos com valor mediano aqueles que apresentam entre 3 e 300 ha; e fragmentos com valor baixo, os que apresentam medidas menores do que 3 ha. Assim sendo, baseando-se nesta classificação, pode-se dizer que, com média de tamanho de 46,58 ha, os fragmentos de vegetação arbórea observados neste trabalho apresentam valores medianos, sendo, portanto, relevantes para a conservação da biodiversidade presente no município de Colares. As bordas dos fragmentos compreendem 1.124.851,98 m, o que enfatiza o elevado grau de fragmentação do município, pois quanto maior for o total de margens, maior é a fragmentação da paisagem. Assim sendo, a quantidade total de margens é um excelente indicador da configuração da paisagem. A dimensão fractal média apresentada para tais fragmentos foi de 1,38, denotando que apresentam pouca complexidade em suas bordas, tendendo a evidenciar formas regulares (Pereira, 2012), o que demonstra a forte presença humana na paisagem do município. Tão importante quanto a avaliação de seu tamanho, a análise da forma dos fragmentos florestais, em relação à diversidade e à sustentabilidade, revela a complexidade da estrutura espacial da mancha (Forman, 1997). É necessário realizar análise conjunta de parâmetros que regem as principais características de um fragmento florestal, visando obter amplo êxito e veracidade quanto à importância e à distribuição dele no ecossistema. Logo, é fundamental correlacionar outros aspectos desses fragmentos, como efeito de borda, dimensão fractal, área core, núcleo do fragmento, perímetro, diâmetro etc. Para Turner & Ruscher (1988), a dimensão fractal é a maneira mais correta de quantificar o índice com forma de uma mancha. A análise da forma dos fragmentos florestais em relação às suas diversidade e sustentabilidade é tão importante quanto o seu tamanho, uma vez que revela a complexidade

393

Caracterização e análise dos fragmentos florestais e uso do solo no município de Colares, nordeste do Pará, Brasil

da estrutura espacial da mancha (Forman & Godron, 1986). É necessário enfatizar que este tipo de análise não pode e não deve ser feito de maneira isolada, devendo-se considerar outros aspectos dos fragmentos, entre os quais o efeito de borda. Nesse sentido, para efetuar a análise do efeito de borda, considerou-se uma margem de 100 m para a borda. Assim sendo, os resultados mostram área total de interior dos fragmentos de 3.289,77 ha, o que representou apenas 26% da área de fragmentos. Pode-se afirmar que 74% da área dos fragmentos de vegetação natural que compõe o município são constituídos por ambiente de borda, o que evidencia a presença de fragmentos pequenos e/ou alongados, tornando a paisagem prejudicada quanto à qualidade do habitat, o qual fica mais exposto aos efeitos de borda. Este efeito é um dos mais importantes causados pela fragmentação de habitats (Pereira, 2012). As áreas de interior dos fragmentos apresentam valor de 3.289,77 há, o que, segundo Metzger & Décamps (1997), não é suficiente para manter a sustentabilidade de algumas espécies e a integridade de sua estrutura natural, pois o mínimo necessário para isso seria uma área de aproximadamente 25.000 ha. O estabelecimento de uma estrutura interna está, portanto, relacionado a uma área mínima capaz de manter as espécies características do tipo de formação florestal a que o fragmento pertence. A área core que corresponde à região central de um fragmento, ou seja, o núcleo, é, para McGarigal & Marks (1995), um dos mais recomendados indicadores ambientais da qualidade e da eficiência dos fragmentos quando relacionados a uma análise pontual somente da área total, sendo esta impactada diretamente pela forma e pelo efeito de borda. Dessa maneira, um fragmento tem a capacidade de manter algumas espécies, porém não irá compor área core significativa para sustentá-la em caso de interferências externas, além de não poder manter a integridade de sua estrutura natural (Turner & Gardner, 1990). No entanto, fragmentos sem área nuclear ou com pequena área não devem ser desconsiderados em uma paisagem, uma vez que desempenham papel importante

na conservação de sua estrutura florestal, funcionando como corredores de fluxo biológico e realizando, ainda, a conexão entre fragmentos florestais. Embora o processo de fragmentação possa ocorrer naturalmente, em função da ação do tempo acrescida dos intemperismos, a ação antrópica, neste caso, vem sendo decisiva no sentido de acelerar e de desestabilizar o fluxo natural das transformações nos ecossistemas locais.

ANÁLISE DOS FRAGMENTOS DE VEGETAÇÃO ARBÓREA POR CLASSE DE TAMANHO Compreender como e por que os tamanhos dos fragmentos interferem e influenciam na conservação da biodiversidade é fundamental para que sucessivamente seja possível planejar o processo de recuperação de áreas degradadas de uma determinada região. Por isso, serão discutidos minuciosamente, de forma qualitativa e quantitativa, as classes encontradas no referido estudo no que tange aos fragmentos de vegetação arbórea na paisagem, visando promover a conservação da biodiversidade (Viana & Pinheiro, 1998). Assim, objetivando atender à grande diversidade de tamanhos dos fragmentos da vegetação arbórea da paisagem, fez-se uma subdivisão por classes de tamanhos, conforme mostra a Figura 6. Fragmentos menores do que 50 ha A paisagem do município de Colares é constituída por 262 fragmentos florestais com área menor do que 50 ha (Tabela 5). Segundo Pereira (2012), é comum a ocorrência de grande quantidade de pequenos fragmentos florestais em paisagens muito antropizadas, como a observada na microrregião do nordeste do Pará. Nesse sentido, um dos maiores agravantes deste padrão está relacionado ao aumento do efeito de borda, pois, quanto maior a presença de áreas florestadas em fragmentos pequenos, maior também será o efeito de borda (Rodrigues, 1993). Na Figura 7, é possível verificar a distribuição espacial dos fragmentos menores do que 50 hectares presentes no município de Colares. É importante ressaltar que

394

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 383-407, set.-dez. 2018

Figura 6. Distribuição espacial dos fragmentos de vegetação arbórea no município de Colares, estado do Pará, Brasil. Mapa elaborado por T. G. M. Braga (2015).

395

Caracterização e análise dos fragmentos florestais e uso do solo no município de Colares, nordeste do Pará, Brasil

aproximadamente 52% dos fragmentos desta classe apresentam áreas menores do que 1 ha, não sendo um bom indicativo para a sustentação e a manutenção de muitas espécies de fauna. Ainda assim, tais fragmentos são de fundamental importância para o processo de conservação da biodiversidade local, por serem os canais de conexão entre os fragmentos médios e grandes. Segundo Metzger & Décamps (1997), os fragmentos que apresentam área com tamanho igual ou maior a 0,72 ha assumem a função da ligação florestal, pois são utilizados pela fauna como meio de locomoção e, principalmente, promovem o processo de chuvas e de dispersão de sementes ao longo da paisagem. Na Tabela 5, é possível verificar a dimensão fractal encontrada em torno de 1,39. Este valor mostra que os fragmentos desta classe possuem uma forma próxima da regular, o que teoricamente seria bom, caso sua área não fosse tão reduzida. Diante disso, ressalta-se, ainda, que quanto mais distante da forma perfeita o fragmento estiver, maior será a viabilidade de efeito de borda ao longo da paisagem, o que interfere diretamente na conservação da biodiversidade da ecologia da paisagem. Com relação às classes florestais, sabe-se que há predominância de espécies vegetais do tipo pioneiras, as quais apresentam pequena longevidade, tendo cobertura mais espessa, devido à grande disponibilidade de luz incidente na borda e à elevada competição vegetal (Rayne et al., 1981). No entanto, quanto maior a área, maior será a biodiversidade de espécies no que concerne a pequenas áreas (Ravan & Roy, 1995). Nesse sentido, a biodiversidade animal mantém-se com mais qualidade e quantidade no ecossistema quando está contida em um fragmento que apresenta capacidade de transição entre dois habitats, uma vez que eles irão desenvolver e promover a disseminação e a troca dos recursos ecológicos, haja vista a existência de um trânsito mais intenso de espécies, em comparação com habitats isolados, sem possibilidade de conexão (Kienast, 1993). Segundo Pereira et al. (2012, p. 301):

Verifica-se que, embora a área total ocupada pelos fragmentos que compõem esta classe ser de 665,96 ha, apenas 42,64 ha (6,4%) representam áreas de interior, ou seja, 93,6% desta região são unicamente com características de bordas. Isto fica ainda mais evidente através do número reduzido de 25 áreas de interior, com média de 1,7 ha cada, as quais expressam que os fragmentos desta classe possuem formas muito pequenas e/ou alongadas.

Desse modo, esses fragmentos de vegetação, apresentam pequenas áreas de interior, além de nem todos evidenciarem esta área, sendo perceptível a ínfima qualidade ambiental deles.

Fragmentos entre 50 e 200 ha Conforme pode ser observado na Tabela 6, existe apenas um fragmento de 130,33 ha para este intervalo de classe, o que o enquadra na categoria com valor médio na conservação da biodiversidade, de acordo com a classificação de Pereira (2012). Tabela 5. Valores das métricas dos fragmentos menores do que 50 ha. Métricas

Valores

Área total (ha)

665,96

Número de fragmentos

262

Tamanho médio de fragmentos (ha)

2,54

Total de borda (m)

175.608

Tamanho médio de borda (m)

670,26

Dimensão fractal média

1,39

Área total de interior (ha)

42,64

Número de áreas de interior

Tabela 6. Valores das métricas dos fragmentos entre 50 e 200 ha.

396

Métricas

Valores

Área total (ha)

130,33

Número de fragmentos

1,00

Tamanho médio de fragmentos (ha)

130,33

Total de borda (m)

16.586,57

Tamanho médio de borda (m)

16585,57

Dimensão fractal média

1,60

Área total de interior (ha)

12,96

Número de áreas de interior

6,00

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 383-407, set.-dez. 2018

Figura 7. Fragmentos de vegetação arbórea densa menores do que 50 ha. Mapa elaborado por T. G. M. Braga (2015).

397

Caracterização e análise dos fragmentos florestais e uso do solo no município de Colares, nordeste do Pará, Brasil

Esse fragmento apresentou bordas mais complexas, com dimensão fractal de 1,6, o que o torna mais exposto ao efeito de borda. Do total de 130,33 ha desta classe, apenas 12,96 ha constituem a área de interior, sendo o restante caracterizado como ambiente de borda. A média das áreas de interior é de 2,16 ha, fato diretamente relacionado à forma alongada do fragmento (Figura 8), o que dificulta a perpetuação das espécies. No entanto, fragmentos com pequena área de interior não devem ser desconsiderados em uma paisagem, uma vez que desempenham importante papel na conservação de sua estrutura florestal, atuando como corredores de fluxo biológico e realizando a conexão entre fragmentos florestais (Turner & Gardner, 1990).

Fragmentos entre 200 e 350 ha Foi observado apenas um fragmento para o intervalo de classe entre 200 e 350 ha, o que representa menos de 0,07% dos fragmentos que constituem o total da vegetação arbórea. A área total ocupada por eles foi de 208,214 ha, o que representa 2,40% do total de áreas de vegetação arbórea do município de Colares (Tabela 7). A área total ocupada por ambiente de interior é de 89,75 ha. As áreas de interior apresentam, em média, 8,97 ha, o que, segundo Metzger & Décamps (1997), não é suficiente para manter a sustentabilidade de algumas espécies e a integridade de sua estrutura natural, comprometendo a qualidade ambiental destes fragmentos. Tabela 7. Valores das métricas do fragmento entre 200 e 350 ha.

A Figura 9 mostra que este fragmento apresenta forma bastante alongada e borda complexa, com dimensão fractal de 1,6, estando, assim, suscetível à grande influência dos efeitos de borda, podendo, dessa forma, ocasionar extinções de algumas espécies de ambientes internos. Isso propicia a invasão de outras espécies mais adaptadas ao ambiente de borda, por isso é importante mencionar que a minimização dessa área de interior poderá acarretar diretamente a redução drástica da biodiversidade das espécies mais sensíveis às mudanças ambientais.

Fragmentos entre 350 e 500 ha A área total ocupada pelos fragmentos que compõem esta classe é de 778,493 ha, sendo que 60.992 ha desta área são constituídos por ambiente de borda, ou seja, apenas 253,15 ha referem-se aos ambientes de interior. As áreas de interior apresentam, em média, 16,88 ha (Tabela 8), valor considerado insuficiente para manter a sustentabilidade de algumas espécies e a integridade de sua estrutura natural, comprometendo a qualidade ambiental destes fragmentos (Metzger & Décamps, 1997). Apesar de os fragmentos desta classe apresentarem tamanho expressivo (389,25 ha), a média de cada área de interior é de somente 16,88 ha. Isso significa que eles apresentam forma bastante alongada, sob grande influência dos efeitos de borda. Logo, essa reduzida área de interior poderá provocar a perda de biodiversidade das espécies mais sensíveis às mudanças ambientais. Tabela 8. Valores das métricas dos fragmentos entre 350 e 500 ha. Métricas Valores

Métricas

Valores

Área total (ha)

208,21

Área total (ha)

778,49

Número de fragmentos

1,00

Número de fragmentos

2,00

Tamanho médio de fragmentos (ha)

208,21

Tamanho médio de fragmentos (ha)

389,25

Total de borda (m)

17.653,14

Total de borda (m)

60.992,0

Tamanho médio de borda (m)

17.653,14

Tamanho médio de borda (m)

30.496,0

Dimensão fractal média

1,60

Dimensão fractal média

1,92

Área total de interior (ha)

89,75

Área total de interior (ha)

253,15

Número de áreas de interior

10,00

Número de áreas de interior

15,00

398

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 383-407, set.-dez. 2018

Figura 8. Fragmentos de vegetação arbórea entre 50 e 200 ha. Mapa elaborado por T. G. M. Braga (2015).

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Caracterização e análise dos fragmentos florestais e uso do solo no município de Colares, nordeste do Pará, Brasil

Figura 9. Fragmentos de vegetação arbórea entre 200 e 350 ha. Mapa elaborado por T. G. M. Braga (2015).

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A Figura 10 mostra a distribuição espacial dos fragmentos de 350 a 500 ha presentes na área. Considerando-se o proposto por Pereira (2012), que áreas maiores do que 300 ha têm alto valor para a conservação, a área do fragmento desta classe atende a esta premissa, pois apresentou valores médios de 389,25 ha. Outro fator importante a ser avaliado é que, embora estes fragmentos apresentem uma grande área de borda de 60.992 e comportam 15 áreas de interior, a área de interior mostra-se bastante reduzida, com somente 253,15 ha, o que denota uma área média de interior de 16,88 ha. Esta área de interior é inferior à mínima estabelecida por Metzger & Décamps (1997), que é de 25 ha. Tal evidência, aliada a uma dimensão fractal que demonstra alta complexidade de borda (1,92), permite concluir que tais informações influenciam diretamente, de forma negativa, para a manutenção e a sustentabilidade desses fragmentos, ficando, assim, mais expostos ao efeito de borda.

dos ecossistemas, segundo a classificação de Metzger & Décamps (1997). Considerando-se o proposto por Metzger & Décamps (1997) – áreas maiores do que 300 ha têm alto valor para a conservação –, a área do fragmento desta classe atende a esse padrão. Outro fator importante a ser avaliado é que, embora este fragmento apresente grande área de borda e bordas complexas (dimensão fractal de 1,89), eles comportam 36 áreas de interior com média de 33 ha, superior à mínima estabelecida por Metzger & Décamps (1997), o que indica que sua forma é pouco alongada. Nesta abordagem, estes fragmentos tornam-se de extrema relevância para a conservação da biodiversidade dentro da paisagem do município de Colares, o que possibilita maior diversidade de espécies no habitat e maior eficiência de alimentação de animais na mancha.

Fragmentos entre 500 e 2.000 ha Apenas dois fragmentos estão inseridos neste intervalo de classe (Tabela 9 e Figura 11). O total da área ocupada por esses fragmentos foi de 3.023,353 ha, representando uma média de tamanho dos fragmentos de, aproximadamente, 1.511,68 ha, valor que os caracteriza como áreas de elevada função dentro da conexão e da conservação

Fragmentos maiores do que 2.000 ha Apenas dois fragmentos estão inseridos neste intervalo de classe, com área de 7.727,302 ha, representando, aproximadamente, 61% da área total de vegetação arbórea do município de Colares. A média de tamanho dos fragmentos é de 3.863,65 ha, como pode ser claramente observado na Tabela 10, cujos valores rotulam os fragmentos como sendo de elevada função dentro da conexão e da conservação dos ecossistemas, segundo a classificação de Metzger & Décamps (1997).

Tabela 9. Valores das métricas dos fragmentos entre 500 e 2.000 ha.

Tabela 10. Valores das métricas dos fragmentos maiores do que 2.000 ha.

Métricas

Valores

Métricas

Valores

Área total (ha)

3.023,353

Área total (ha)

7.727,302

Número de fragmentos

2,00

Número de fragmentos

2,00

Tamanho médio de fragmentos (ha)

1.511,68

Tamanho médio de fragmentos (ha)

3.863,65

Total de borda (m)

160.963,00

Total de borda (m)

289.981,00

Tamanho médio de borda (m)

80.481,50

Tamanho médio de borda (m)

144.990,50

Dimensão fractal média

1,89

Dimensão fractal média

1,98

Área total de interior (ha)

1.187,19

Área total de interior (ha)

3.427,03

Número de áreas de interior

36,00

Número de áreas de interior

101,00

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Caracterização e análise dos fragmentos florestais e uso do solo no município de Colares, nordeste do Pará, Brasil

Figura 10. Fragmentos de vegetação arbórea entre 350 e 500 ha. Mapa elaborado por T. G. M. Braga (2015).

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Figura 11. Fragmentos de vegetação arbórea entre 500 e 2.000 ha. Mapa elaborado por T. G. M. Braga (2015).

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Caracterização e análise dos fragmentos florestais e uso do solo no município de Colares, nordeste do Pará, Brasil

Tais fragmentos apresentam tamanho total de bordas de 289.981,0 m, média de bordas de 144.990,5 m, e dimensão fractal média de 1,98, o que os caracterizam como bordas extremamente recortadas, estando, dessa forma, mais susceptíveis ao efeito de borda. Da área total ocupada pelos fragmentos que compõem esta classe, cerca de 3.427,03 ha referem-se à área total de interior, que apresentou valor médio de 33,93 ha, superior à mínima estabelecida por Metzger & Décamps (1997), indicando que sua forma é pouco alongada. Pode-se concluir que, nesta classe, o processo de fragmentação acarretou a formação de dois grandes fragmentos pouco alongados, com muitas áreas de interior e bordas bastante complexas, tornando-os de extrema relevância para a conservação da biodiversidade dentro da paisagem do município, possibilitando maiores diversidade de espécies e eficiência na alimentação de animais dentro do fragmento. A Figura 12 mostra a distribuição espacial dos fragmentos maiores do que 2.000 ha presentes no município de Colares. Analisando-se esta figura, percebe-se que os fragmentos desta classe estão distribuídos nos extremos do município, um na parte norte e o outro na parte sul, acompanhando os corpos hídricos. Estes fragmentos possibilitam trânsito biológico entre os diversos fragmentos da paisagem, viabilizado por meio dos corredores naturais (drenagem), em função da proximidade, do comprimento e da largura das manchas.

CONCLUSÃO O emprego de produtos e de técnicas de sensoriamento remoto, bem como de geoprocessamento, permitiu realizar a caracterização e a análise dos elementos estruturais da paisagem do município de Colares, no estado do Pará, por meio da avaliação quantitativa e qualitativa dos fragmentos de vegetação arbórea encontrados na área em estudo. O município de Colares é caracterizado por um mosaico de classes de cobertura vegetal e de uso do solo, evidenciando grande exploração dos recursos naturais, onde

a vegetação arbórea está presente predominantemente ao longo dos cursos d’água, caracterizando-se como áreas de preservação permanente. A paisagem do município de Colares encontra-se bastante fragmentada, sendo caracterizada pela presença de grande número de fragmentos pequenos, demonstrando o forte impacto da atividade humana na área. Todos os fragmentos analisados, de diversas classes de tamanhos e localizações, apresentaram grande tendência a haver, ao longo do tempo, elevado crescimento principalmente do índice de dimensão fractal. Por isso, os fragmentos com maior tamanho demonstraram formas mais complexas do que os menores, estando, assim, mais suscetíveis ao processo de impacto externo e evidenciando aumento gradativo do efeito de borda. Percebeu-se claramente que a ecologia da paisagem da área de estudo está intensamente comprometida de forma direta e indireta com os impactos ambientais gerados pelas ações antrópicas sobre o uso do solo, comprometendo a integridade ecológica do município, haja vista que mais da metade dos fragmentos de vegetação arbórea (74%) apresenta intenso efeito de borda, o que interfere negativamente de forma direta na qualidade do ecossistema vigente. Embora tenham sido observados poucos fragmentos com áreas core de valor significativo e com relevante expressão, as poucas detectadas mostram-se de fundamental importância para a conservação da biodiversidade faunística e florísticas, bem como no processo de manutenção da estabilidade da biodiversidade local já existente. Uma das metodologias mais eficazes para o processo de conservação da biodiversidade é o plano de manejo, que pode ser aplicado não somente em unidades de conservação, mas também em áreas que necessitam de ações compensatórias para a recuperação de áreas degradadas e de conservação dos fragmentos florestais remanescentes. Dessa forma, a vegetação age como um indicador das condições ambientais de uma região, assim como da ‘saúde’ dos ecossistemas.

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Figura 12. Fragmentos de vegetação arbórea maiores do que 2.000 ha. Mapa elaborado por T. G. M. Braga (2015).

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Avaliação de ferramentas automáticas para a extração da rede de drenagem a partir de dados de elevação SRTM para o município de Paragominas, estado do Pará, Brasil Evaluation of automatic tools for drainage network extraction from SRTM elevation data for Paragominas Municipality, Pará, Brazil Jorge Luis Gavina PereiraI, II, Leandro Valle FerreiraII, Gil Mendes SalesII, Marcelo Cordeiro ThalêsII, René Poccard-ChapuisIII, Camilo Daleles RennóIV, Sérgio RosimIV I

Rede Biodiversidade e Biotecnologia da Amazônia Legal. Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biotecnologia. São Luís, Maranhão, Brasil II

III

Museu Paraense Emílio Goeldi/MCTIC. Belém, Pará, Brasil

Centre de Coopération Internationale en Recherche Agronomique pour le Développement. Paris, France IV

Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais. São José dos Campos, São Paulo, Brasil

Resumo: A extração da drenagem utilizando dados de elevação representa etapa importante em diversos estudos ambientais. A topografia é usualmente manipulada nos Sistemas de Informações Geográficas (SIG), na forma de um Modelo Digital de Elevação (MDE). Na década de 1980, foi consolidado método para extração da drenagem a partir do MDE, baseado em correção de depressões, definição da direção de fluxo, cálculo de acúmulo de fluxo e extração da drenagem. Os valores de elevações podem representar a altura do terreno ou das árvores. A correção do MDE para altura do terreno melhora a extração da drenagem. O objetivo deste trabalho é avaliar o resultado da extração da drenagem pelas ferramentas Arc Hydro e TerraHidro, utilizando MDE da Shuttle Radar Topography Mission (SRTM), submetido à filtragem e a diferentes correções de altura de dossel florestal. Foram utilizadas drenagens de cartas topográficas para avaliar os resultados. Das drenagens extraídas pelo Arc Hydro, a que utilizou o dado com correção de dossel 3, sem filtragem, foi a que apresentou a menor diferença com relação às cartas topográficas (283 m). O TerraHidro obteve a drenagem com a menor diferença em relação às cartas topográficas (270 m) a partir do dado com correção de dossel 2, filtrado. Palavras-chave: Recursos hídricos. Modelo Digital de Elevação. Direções de escoamento. Acumulação de fluxo. Arc Hydro. TerraHidro. Abstract: Drainage extraction using elevation data represents an important step in several environmental studies. Topography is usually manipulated in Geographic Information Systems (GIS) in Digital Elevation Model (DEM) format. In the 1980s, a method was established for drainage extraction from DEM, based on depressions correction, flow direction definition, flow accumulation calculation, and drainage extraction. Elevation values can represent terrain height or tree height. DEM correction for ground height improves drainage extraction. The objective of this paper is to evaluate drainage extraction by Arc Hydro and TerraHidro hydrological tools using SRTM DEMs subjected to filtering and different forest canopy height corrections. Topographic drainage maps were used to evaluate the results. Among of drainages extracted by the Arc Hydro which presented the smallest difference in relation to the topographic maps (283 m). data were used with canopy correction 3, without filtering. TerraHidro obtained the drainage with the smallest difference in relation to topographic maps (270 m) by using filtered data with canopy correction 2. Keywords: Water resources. Digital Elevation Model. Flow direction. Flow Accumulation. Arc Hydro. TerraHidro.

PEREIRA, J. L. G., L. V. FERREIRA, G. M. SALES, M. C. THALÊS, R. POCCARD-CHAPUIS, C. D. RENNÓ & S. ROSIM, 2018. Avaliação de ferramentas automáticas para a extração da rede de drenagem a partir de dados de elevação SRTM para o município de Paragominas, estado do Pará, Brasil. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 13(3): 409-433. Autor para correspondência: Jorge Luis Gavina Pereira. Museu Paraense Emílio Goeldi/MCTIC. Coordenação de Ciências da Terra e Ecologia. Av. Perimetral, 1901 – Terra Firme. Belém, PA, Brasil. CEP 66077-530 (jorgegavina@museu-goeldi.br). Recebido em 21/12/2017 Aprovado em 12/08/2018 Responsabilidade editorial: Fernando da Silva Carvalho Filho

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Avaliação de ferramentas automáticas para a extração da rede de drenagem a partir de dados de elevação SRTM para o município de Paragominas...

INTRODUÇÃO A drenagem de uma região depende, entre outros fatores, da pluviosidade, da topografia, da cobertura vegetal, do tipo de solo, da litologia e da estrutura das rochas (Suguio & Bigarella, 1990). A extração da rede de drenagem a partir de dados de elevação, realizada por meio de Sistemas de Informações Geográficas (SIG), representa uma importante etapa em diversos estudos ambientais, tais como em análises hidrológicas sobre riscos de erosão e de inundações e sobre produção de sedimentos. Muitos desses estudos fazem uso de parâmetros derivados da rede de drenagem, como a densidade de drenagem, o comprimento e a quantidade de cursos d’água, a relação de bifurcação e a confluência, o perfil longitudinal etc. (Morais & Sales, 2016). Todos os principais SIG, sejam eles comerciais, como ArcGIS Desktop (ESRI, 2010) e TerrSet – que incorporou o IDRISI (Clark Labs, 2018) –, ou de livre acesso, como Geographic Resources Analysis Support System (GRASS) (GRASS Development Team, 2018), System for Automated Geoscientific Analyses (SAGA) (Conrad et al., 2015) e Quantum Geographic Information System (QGIS) (QGIS Development Team, 2018), possuem ferramentas automáticas para a extração de drenagem e para a delimitação de bacias hidrográficas. Existem, ainda, programas para análises hidrológicas que podem ser utilizados como extensões (plug-ins) de SIG, como Terrain Analysis Using Digital Elevation Models (TauDEM) (Tarboton et al., 2015), o qual se pode utilizar como uma extensão do ArcGIS Desktop, e a ferramenta desenvolvida pelo Instituto de Pesquisas Hidráulicas (IPH), da Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS), chamada de IPH-Hydro Tools (Siqueira et al., 2016), como uma extensão do MapWindow (Ames et al., 2018). Alguns programas, como o TauDEM e o TerraHidro - versão 5 (INPE, 2016), podem também ser executados diretamente do console do sistema operacional Windows, por meio de comandos de linha. Os dados topográficos são usualmente manipulados nos SIG sob a forma de um Modelo Digital de Elevação

(MDE), que possui estrutura matricial (raster), onde cada elemento ou célula (pixel) tem como atributo o valor de elevação do terreno (Burrough & McDonnel, 1998; Buarque et al., 2009). Atualmente, existem duas bases de dados de elevação em escala global de acesso livre: dados Shuttle Radar Topography Mission (SRTM), derivados da Missão Topográfica por Radar Orbital (Farr et al., 2007); e dados Advanced Spaceborne Thermal Emission and Reflection Radiometer - Global Digital Elevation Model (ASTER GDEM), gerados a partir de imagens do sensor ASTER, do satélite Terra (Abrams et al., 2010). Tanto os dados SRTM quanto os ASTER GDEM possuem resolução horizontal de 30 m e vertical de 1 m. De acordo com Morais & Sales (2016), os MDE derivados de sensoriamento remoto têm sido a principal fonte de dados de elevação da superfície terrestre utilizada na caracterização e na modelagem hidrológica de bacias hidrográficas. Dependendo da forma como o MDE foi gerado, as elevações podem representar a superfície do terreno (altura do chão) ou da cobertura da terra, que correspondem à altura do dossel das árvores em áreas de florestas (Oliveira et al., 2014). Como os modelos de elevação correspondentes à superfície da cobertura da terra estão muito mais disponíveis (SRTM e ASTER GDEM), é desejável identificar problemas na geração de redes de drenagem usando esses dados. Em áreas extensas, o topo das árvores pode ser uma representação aceitável do relevo. No entanto, os desflorestamentos, a presença de muitas árvores emergentes, de estradas, bem como mudanças súbitas no tipo de vegetação introduzem artefatos nos dados de elevação, levando a uma extração incorreta da rede de drenagem. O uso de imagens classificadas com a identificação de desmatamento e de regiões florestais melhora a extração da drenagem (Oliveira et al., 2014). Rennó (2009) propõe a correção dos dados SRTM (MDE), subtraindo-se um valor constante de todas as células pertencentes às áreas de floresta, o que corresponderia à retirada da floresta, fazendo com que a superfície do MDE se aproximasse da superfície real, supostamente encontrada

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em áreas desmatadas (altura do chão). Através da avaliação do MDE resultante, Rennó (2009) verificou que os valores de elevação relativos às áreas de floresta deveriam ser subtraídos em 11 m. Os resultados obtidos indicaram grande melhoria do MDE após a correção no que diz respeito à extração de rede de drenagem e a outros atributos do terreno, como a declividade. Os primeiros esforços para extração automática de elementos e/ou de características geomorfológicas datam de meados da década de 1970, a partir da criação da matriz de elevação, elaborada com a utilização de cartas topográficas (curvas de nível e pontos cotados), quando se formulavam algoritmos para a identificação automática de elementos da paisagem e de dados morfométricos (Peucker & Douglas, 1975). Na década de 1980, a preocupação voltou-se para a delimitação da bacia hidrográfica e para a extração da drenagem (Souza, J. & Almeida, 2014). O’Callaghan & Mark (1984) consolidaram um método para estudos hidrológicos a partir de um MDE cujos princípios são seguidos até hoje. Ainda que os algoritmos atuais tenham algumas modificações, eles seguem basicamente a sequência de passos proposta por O’Callaghan & Mark (1984): correção de depressões, definição da direção de fluxo, cálculo de acúmulo de fluxo, extração da drenagem e delimitação da bacia (Souza, J. & Almeida, 2014). As depressões existentes em um MDE, bem como as células com valores de elevação inferiores aos dos seus oito vizinhos adjacentes (Mark, 1984; Wang & Liu, 2006) interferem no escoamento superficial, precisando, portanto, ser devidamente corrigidas para que haja a obtenção de um modelo digital de elevação hidrologicamente consistente (Morais & Sales, 2016), antes da geração dos parâmetros hidrológicos ora mencionados: direção de fluxo, cálculo de acúmulo de fluxo, delimitação da bacia e extração da drenagem (O’Callaghan & Mark, 1984; Jenson & Domingue, 1988; Poggio & Soille, 2011). Um método simples de remover depressões é feito através de um filtro de suavização. A operação de suavização é eficaz especialmente para remover as depressões mais

rasas. Entertanto, quando aplicada indiscriminadamente, pode causar perda de informações significativas em áreas não problemáticas do MDE (Mark, 1984; O’Callaghan & Mark, 1984; Wang & Liu, 2006). Os métodos para a remoção de depressões podem ser categorizados, de forma geral, em incrementais, baseados no aumento dos valores de elevação das áreas de depressão (Jenson & Domingue, 1988; Rosim et al., 2013), e decrementais, nos quais são diminuídos os valores de células vizinhas às depressões (Jones, 2002; Rosim et al., 2013). O algoritmo para correção de depressões que está implementado no Arc Hydro, conjunto de ferramentas para análises hidrológicas desenvolvido para ser acessado através do ArcGIS (ESRI, 2011), utiliza a sequência de passos proposta por Jenson & Domingue (1988). Ele elimina as depressões, aumentando a elevação das células dessas depressões até que elas atinjam o valor de elevação da borda, denominado de ‘ponto de vazamento’, conseguindo, desta forma, um caminho para o escoamento da água (Buarque et al., 2009; Huang & Lee, 2015). O TerraHidro, um sistema para modelagem hidrológica distribuída (Rosim et al., 2013; INPE, 2016), utiliza duas abordagens para resolver o problema das depressões. Na primeira, a elevação da depressão de uma única célula é substituída pela média da elevação dos seus oito vizinhos (Figuras 1A a 1C). Caso a depressão permaneça ou gere uma nova depressão em uma das suas células vizinhas, o seu valor não é substituído pela média dos seus vizinhos (Figuras 1D a 1F). Nestes casos, o TerraHidro utiliza, para eliminar a depressão, o algoritmo descrito por Jones (2002), centrado na busca da maior prioridade (Priority-First Search - PFS), elaborado com base em Sedgewick (1992). De acordo com Rosim et al. (2013), os dados SRTM possuem áreas planas espúrias nos grandes corpos d’água. O TerraHidro reconhece e delimita essas áreas, pois elas são escavadas. A drenagem flui no centro da área plana que foi escavada. Este procedimento é necessário porque o método PFS não produz bons resultados nas áreas planas (Rosim et al., 2013).

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O algoritmo PFS está dividido em dois estágios. No primeiro, o PFS procura o melhor caminho que direcione o fluxo para fora da região de depressão. Esse caminho é denominado de ‘caminho do fluxo’, e as células dele são parte de um ‘conjunto do caminho do fluxo’ (Jones, 2002; Buarque et al., 2009; Rosim et al., 2013). No segundo estágio, os valores das células ao longo do caminho do fluxo são ajustados para que elas formem um caminho com valores decrescentes de elevação. A célula inicial é a primeira célula de depressão escolhida no primeiro estágio. A célula final é a que tem um valor menor do que a depressão ao longo do caminho do fluxo, ou a célula localizada no limite do MDE. O PFS ajusta os valores do MDE apenas ao longo de linhas com um pixel de largura e preserva as feições topográficas bem definidas dentro das depressões (Jones, 2002). Em Rosim et al. (2013), é apresentado esquematicamente o método de remoção de depressões, utilizando o algoritmo PFS, que está implementado no TerraHidro. O primeiro passo é a identificação de uma depressão que não pode ser removida por um preenchimento simples, como é o caso da célula destacada em vermelho na Figura 2A (valor 3,0). O segundo passo é a identificação da célula de saída do fluxo, a célula destacada em verde na Figura 2B (valor 2,8), e a definição do caminho que o fluxo percorrerá para chegar até esta célula (Figura 2B). Por fim, os valores das células ao longo do caminho do fluxo são diminuídos, formando um caminho com valores decrescentes da célula da depressão até a célula de saída (Figura 2B). De acordo com Jenson & Domingue (1988), após a correção das depressões, o segundo procedimento do método proposto por O’Callaghan & Mark (1984) é a elaboração do conjunto de dados de direção do fluxo. Existem muitos métodos de definição das direções de escoamento com base em modelos digitais de elevação. A maior parte desses métodos define, para uma dada célula, uma única direção de fluxo (célula vizinha) que o escoamento deverá seguir (O’Callaghan & Mark, 1984;

Figura 1. A) Depressão de célula única; B) média dos oito vizinhos da depressão; C) depressão eliminada utilizando a média dos oito vizinhos; D) depressão de célula única; E) média dos oito vizinhos da depressão; F) média gerando nova depressão (solução não utilizada). Fonte: modificado de Rosim et al. (2013).

Figura 2. A) Identificação inicial de uma depressão; B) caminho encontrado pelo método PFS. Fonte: Rosim et al. (2013).

Jenson & Domingue, 1988; Buarque et al., 2009; Rosim et al., 2013). Outro grupo de métodos permite a partição do escoamento de uma determinada célula para mais de uma célula vizinha, ou seja, permite múltiplas direções de fluxo (Quinn et al., 1991; Tarboton, 1997; Seibert & McGlynn, 2007). Nos métodos que trabalham com uma única direção de fluxo, a determinação deste fator ocorre

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pelo critério do maior declive (Mark, 1984; O’Callaghan & Mark, 1984). O declive da célula para os seus vizinhos nas direções cardeais (N, S, E e O) é definido como o valor da elevação da célula menos o valor da elevação do seu vizinho (Figura 3A). Para os vizinhos nas direções colaterais (NE, SE, NO e SO), o valor do declive deve ser dividido pela raiz quadrada de 2 (Figura 3A) (Siqueira et al., 2016). Os declives (descidas) ocorrem quando o valor da diferença é positivo. Os valores negativos representam subidas (aclives), e zero indica a ocorrência de mesma elevação (plano). Rosim et al. (2013) demonstram como, a partir do MDE (Figura 3B), são calculados os declives para uma determinada célula (Figura 3C), por meio dos quais a direção de fluxo desta célula é determinada. No exemplo de Rosim et al. (2013), o fluxo da célula X foi para a direção E (declive 3,0), indicada pela flecha vermelha (Figura 3C). Caso a maior declividade seja negativa, uma depressão singular é identificada na célula central (Siqueira et al., 2016). A direção única de fluxo é o princípio básico dos algoritmos denominados de ‘oito direções’ (D8), sendo o método mais popular para extração automática de redes de drenagem e de bacias hidrográficas (Jones, 2002). Jenson & Domingue (1988) propuseram uma codificação para as direções de fluxo em potência de 2 (2x), onde o expoente da potência (x) recebe valores de 0 a 7, representando os oito vizinhos mais próximos da célula. Dessa forma, as codificações de direções de fluxo recebem os seguintes valores: 1, 2, 4, 8, 16, 32, 64 e 128. A partir do dado inicial de elevação (Figura 4A), define-se a direção única de fluxo pelo princípio do maior declive (Figura 4B), codificando-se as células com valores de 1 a 128 (Figura 4C), gerando-se a matriz de direções de fluxo (Figura 4D), onde está representada a direção de fluxo de cada célula. São exemplos de algoritmos D8 os algoritmos implementados no Arc Hydro (ESRI, 2011) e no TerraHidrro (Rosim et al., 2013). De acordo com Jenson & Domingue (1988), o terceiro procedimento do método proposto por

Figura 3. A) Direções cardeais e colaterais; B) valores de elevação (MDE); C) valores de declive e direção de fluxo. Fonte: Rosim et al. (2013).

Figura 4. A) Dados de elevação; B) direção única de fluxo; C) codificação; D) direção de fluxo codificada. Fontes: ESRI (2017a) (A, C e D) e ESRI (2017b) (B).

O’Callaghan & Mark (1984) faz uso da matriz de direção do fluxo para criar a matriz de acumulação dele. Inicialmente, cada célula pode ser considerada como produtora de uma quantidade unitária de escoamento, o qual é, então, levado para baixo, de acordo com as direções de drenagem (fluxo) das células da grade (Mark, 1984). Dessa forma, cada célula recebe um valor de escoamento igual ao número de células que fluem para ela (Figura 5A). O fato de as células terem valor de acumulação de fluxo igual a 1 significa que nenhuma outra célula flui para elas, o que geralmente corresponde ao padrão dos divisores de drenagem (Jenson & Domingue, 1988).

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A partir da matriz de acumulação de fluxo, a rede de drenagem é gerada, sendo delimitada a bacia hidrográfica, que é uma informação gerada sem muita dificuldade, por ser composta por todas as células que drenam em direção a um mesmo ponto (Figura 5A). Por outro lado, a definição da rede de drenagem é uma tarefa um pouco mais complexa. Se a concentração espacial do escoamento superficial for simulada (dados de acumulação de fluxo), os pontos em que esse escoamento ultrapassar um determinado limiar (volume de água captada) podem ser considerados como parte da rede de drenagem (Mark, 1984; O’Callaghan & Mark, 1984; Jones, 2002; Barták, 2009), como no caso da Figura 5B, onde, a partir do limiar de acúmulo de fluxo igual ou superior a 4, as células (destacadas em azul claro) são consideradas como parte da rede de drenagem (Rosim et al., 2014). A rede de drenagem matricial pode ser convertida para o formato vetorial, a qual pode, assim, ser obtida em forma de linhas (Jenson & Domingue, 1988). A partir da rede de drenagem em formato de linhas, muitos outros parâmetros podem ser derivados, como densidade de drenagem, comprimento e quantidade de cursos d’água, relação de bifurcação e confluência, perfil longitudinal, entre outros (Morais & Sales, 2016). Neste trabalho, propõe-se avaliar o resultado da extração da rede de drenagem pelas ferramentas Arc Hydro e TerraHidro para o município de Paragominas, utilizando-se MDE SRTM, submetidos a filtragem e a diferentes correções de altura de dossel florestal.

como fonte de informação adicional nas análises de estrutura da paisagem do município de Paragominas, totalmente situado na Área de Endemismo Belém (AEB), que, por ter apresentado, em 2012, apenas 21% de cobertura florestal original remanescente, foi classificada como estando em situação crítica por Braz et al. (2016). Devido a esta situação de elevada alteração da cobertura florestal original, os estudos de paisagem visam fornecer subsídios a iniciativas de conservação ambiental em Paragominas (Figura 6). Os dados SRTM são disponibilizados pelo Serviço Geológico dos Estados Unidos (United States Geological Survey - USGS) através da internet (USGS, 2018). Os dados SRTM estão organizados em recortes de 1° por 1°, com resolução espacial de 0,000278° (30,91 m), Datum WGS-84 e coordenadas geodésicas (longitude/latitude). Eles encontram-se no formato GeoTIFF 16-bit, inteiro com sinal. Ou seja, em teoria, poderiam assumir valores inteiros entre -32767 e 32767, no qual o valor digital representa, em metros, o valor de elevação da célula (pixel), ou seja, a altitude geométrica (h), isto é, a altitude em relação ao elipsoide de referência WGS-84. Para cobrir todo o município de Paragominas, incluindo uma região de entorno com 10 km, são necessários seis recortes (imagens) SRTM: 1) s03_w047_1arc_v3.tif; 2) s04_w047_1arc_v3.tif; 3) s03_w048_1arc_v3.tif; 4) s04_w048_1arc_v3.tif; 5) s03_w049_1arc_v3.tif; e 6) s04_w049_1arc_v3.tif.

MATERIAIS E MÉTODOS ÁREA DE ESTUDO No escopo do Projeto TerraCert, que vem desenvolvendo uma proposta inovadora para a sustentabilidade na Amazônia através da certificação da trajetória dos territórios nos municípios de Paragominas e de Redenção, ambos no estado do Pará (Pacheco et al., 2017), a rede de drenagem e as bacias hidrográficas, extraídas pelas ferramentas de análises hidrológicas a partir do MDE SRTM, serão utilizadas

Figura 5. A) Fluxo acumulado; B) drenagem (limiar ≥ 4). Fonte: Rosim et al. (2014).

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Figura 6. Localização do município de Paragominas.

Os dados SRTM foram manipulados no ArcGIS, onde foram convertidos para o formato ESRI GRID (matricial), unidos em um único arquivo, recortado para a área de interesse. Os valores de elevação SRTM para a área de estudo variaram de -13 a 248 m (Figura 7).

CLASSIFICAÇÃO DE USO/COBERTURA DA TERRA Para minimizar o efeito do dossel da floresta nos dados SRTM (Rennó, 2009; Oliveira, et al., 2014), gerou-se uma informação de uso/cobertura da terra para o município de Paragominas a partir da classificação de imagens Landsat com datas próximas ao levantamento dos dados SRTM (anos de 1999 e 2000). Além da data, a escolha das imagens baseou-se na menor cobertura de nuvens. Na Tabela 1, são encontradas as imagens utilizadas na geração de informações de uso/cobertura da terra. As imagens Landsat também são disponibilizadas pelo USGS, através da internet (USGS, 2018).

Na elaboração do dado de uso/cobertura da terra, foi utilizado o Sistema de Informação Geográfica (SIG) denominado de Sistema de Processamento de Informações Georreferenciadas (SPRING) versão 5.5.1 (Câmara et al., 1996; INPE, 2017). Por se tratarem de registros feitos na mesma data, as imagens Landsat 5 223/62 e 223/63 (0506-2000), bem como Landsat 7 222/62 e 222/63 (07-081999) foram unidas, o que gerou dois conjuntos de imagens – Landsat 5 223/62-63 (05-06-2000) e Landsat 7 222/6263 (07-08-1999) –, classificados de forma independente. Na classificação desses dois conjuntos, foi utilizado um procedimento supervisionado por regiões, utilizando-se o algoritmo Battacharya, como descrito em Pereira et al. (2012). Após isso, as diversas classes resultantes dos dois conjuntos de imagens foram mapeadas para as seguintes categorias temáticas: - corpos d’água; - agropecuária; floresta secundária; - floresta degradada; - floresta madura; - nuvem e sombra.

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Figura 7. Dados de elevação SRTM para o município de Paragominas.

Após o mapeamento para as classes temáticas, foi feita a junção dos dois conjuntos de dados, 223/62-63 e 222/62-63, gerando o dado de uso/cobertura da terra para o município de Paragominas para o período 1999-2000 (Figura 8). Posteriormente, este dado foi exportado do SPRING, em formato GeoTIFF.

CORREÇÃO DA ALTURA DE DOSSEL Para a correção da altura de dossel florestal, foram coletados três pares de amostras de elevação SRTM para cada um dos seguintes pares: floresta madura versus agropecuária, floresta degradada versus agropecuária e floresta secundária versus agropecuária. Em outras palavras, em condição de elevação próxima, foram adquiridas amostras para a classe que iria sofrer a correção de altura (florestas madura, degradada e secundária) e amostras para a classe de referência de altura do chão (agropecuária).

Tabela 1. Imagens Landsat utilizadas na elaboração do dado de uso/ cobertura da terra. Legendas: WRS = Worldwide Reference System; ETM+ = Enhanced Thematic Mapper Plus; TM = Thematic Mapper. Satélite/Sensor

WRS

Data

Bandas

Landsat 7/ETM+

222/62

07-08-1999

1, 2, 3, 4, 5 e 7

Landsat 7/ETM+

222/63

07-08-1999

1, 2, 3, 4, 5 e 7

Landsat 5/TM

223/62

05-06-2000

1, 2, 3, 4, 5 e 7

Landsat 5/TM

223/63

05-06-2000

1, 2, 3, 4, 5 e 7

A princípio, cada par seria analisado separadamente. Mas, como os tamanhos das amostras eram muito diferentes e elas não estavam localizadas muito distantes entre si, optou-se por agregar as três amostras das classes das florestas madura, degradada e secundária. Por conseguinte, as da classe agropecuária relacionadas às classes anteriores de floresta também foram agregadas, resultando em três amostras da classe agropecuária. Foi calculado o valor

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Figura 8. Dado de uso/cobertura da terra para o município de Paragominas (período 1999-2000).

mediano de elevação para cada classe de floresta que iria sofrer a correção de altura e também para cada uma das amostras da classe agropecuária a elas associadas. O valor de correção de altura de dossel foi definido como a diferença entre os valores da mediana da amostra de elevação das classes a serem corrigidas (florestas madura, degradada e secundária) e da mediana da amostra de elevação da classe agropecuária a ela associada. Esses dados foram definidos como ‘correção 1’. Com base nesses valores, foi proposto um segundo valor de correção, mais conservador, a ‘correção 2’. Devido à insegurança com relação a esses valores no que se refere às classes de floresta, resolveu-se testar também uma correção intermediária entre as correções 1 e 2, a ‘correção 3’. Na Tabela 2, são apresentados os valores de correção de altura de dossel em metros, para cada uma das correções propostas. Tomando como referência apenas

Tabela 2. Valores de correção em metros para a altura de dossel em relação às classes com fisionomia florestal e às demais classes de uso/cobertura. Classes Floresta madura

Correção 1 Correção 3 Correção 2 20

Floresta degradada

Floresta secundária

Agropecuária

Corpos d’água

Nuvem e sombra

a classe floresta madura, o valor de correção 1 (20 m), definido com base nos valores de elevação das classes de cobertura da terra, representa praticamente o dobro do valor proposto por Rennó (2009), que foi de 11 m. O valor de correção 2 representaria praticamente o mesmo valor (10 m versus 11 m) proposto por Rennó (2009).

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A partir disso, foram geradas três camadas matriciais (raster) de correção, onde as células (pixels) das classes assumiram os respectivos valores de correção de dossel. A elevação corrigida para cada uma das três propostas de correção foi gerada no ArcGIS, fazendo-se a diferença entre a camada sem correção e as camadas para cada uma das correções propostas, ficando-se, dessa forma, com quatro dados de elevação: sem correção de dossel (dado de elevação original), correções de dossel 1, 2 e 3. Para minimizar as variações abruptas resultantes das correções de elevação, um filtro de mediana (3 x 3) foi aplicado às três correções de dossel e ao dado original, sendo gerados, ao final, oito dados de elevação: 1) sem correção de dossel; 2) sem correção de dossel filtrado; 3) correção de dossel 1; 4) correção de dossel 1 filtrado; 5) correção de dossel 2; 6) correção de dossel 2 filtrado; 7) correção de dossel 3; 8) correção de dossel 3 filtrado. Para ilustrar o efeito da correção da altura de dossel florestal, foi criado um transecto de 2.000 m (Figuras 9A e 9B), para o qual foram extraídos os valores de elevação para os seguintes dados de elevação: sem correção de dossel (Figura 10A), com correção de dossel 1 (Figura 10B),

com correção de dossel 3 (Figura 10C) e com correção de dossel 2 (Figura 10D). O final do transecto (2.000 m) fica localizado na porção topográfica mais elevada em uma área de floresta madura (Figuras 9A e 9B). No dado sem correção de dossel, este ponto final do transecto apresenta uma elevação de aproximadamente 120 m (Figura 10A). Após a aplicação da correção de dossel 1 (Tabela 2), essa elevação passa para um valor próximo a 100 m (Figura 10B), o que corresponde à redução de 20 m (correção da altura de dossel). Para as correções de dossel 3 (Figura 10C) e de dossel 2 (Figura 10D), os valores de correção da altura do dossel da floresta madura são menores (Tabela 2). Logo, estes dois últimos apresentam perfis mais suaves, quando comparados ao perfil da correção de dossel 1.

DRENAGEM DAS CARTAS TOPOGRÁFICAS 1:100.000 Para avaliar o resultado da extração automática da rede de drenagem, alguns trabalhos fazem apenas uma comparação visual com a drenagem extraída de cartas topográficas (Mark, 1984; Jenson & Domingue, 1988; Barták, 2009). Outros

Figura 9. Perfil (horizontal): A) uso/cobertura da terra; B) elevação - sem correção de dossel.

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Figura 10. Perfil (vertical) - elevação: A) sem correção de dossel; B) com correção de dossel 1; C) com correção de dossel 3; D) com correção de dossel 2.

trabalhos, para avaliar a precisão da drenagem gerada pelas ferramentas de análises hidrológicas, utilizam como referência uma rede de drenagem, extraída de imagens de satélite, através da digitalização manual (Buarque et al., 2009; Metz et al., 2011; Souza, J. & Almeida, 2014; Siqueira et al., 2016), e, posteriormente, comparam a extensão das drenagens extraídas automaticamente com as extraídas manualmente. Poggio & Soille (2011) propõem a utilização de uma superfície de distâncias euclidianas, geradas a partir de uma rede de drenagem de referência extraída de mapas topográficos digitais, para avaliar a precisão da rede de drenagem extraída de forma automática. Ou seja, gera-se uma superfície de distâncias da drenagem extraída e compara-se com a superfície de distâncias de drenagens de referência. Assim como Poggio & Soille (2011) fizeram para avaliar a extração da rede de drenagem pelas ferramentas de análise hidrológica Arc Hydro e TerraHidro, foi utilizada uma superfície de distâncias da drenagem gerada a partir das cartas topográficas digitais, escala 1:100.000, disponíveis para o

município de Paragominas, pois, como a Figura 11 evidencia, nem todo o município está coberto nesta escala. As cartas topográficas utilizadas foram (DSG, 2017): - Bom Jesus (SA-22-Z-D-II); - Candiru-Açu (SA-23-Y-A-IV); - Fazenda Croantã (SA-23-Y-C-III); - Fazenda Maringá (SA-22-Z-D-III); - Fazenda Rio Capim (SA-22-Z-D-V); - Fazenda Uraim (SA23-Y-A-VI); - Gurupizinho (SA-23-Y-C-V); - Livramento (SA23-Y-A-III); - Paragominas (SA-23-Y-A-V); - Paragominas-S (SA-23-Y-C-II); - Rio Potiritá (SA-23-Y-C-I); - Vila Arco-Íris (SA-23-Y-C-IV); - Vila do Arruaí (SA-23-Y-A-II). A partir das drenagens das cartas 1:100.000, foi gerada, no ArcGIS, uma superfície de valores de distância euclidiana (dado matricial), com resolução espacial de 50 m (tamanho da célula), onde o valor de cada célula representa a distância, em metros, em relação à drenagem mais próxima. A superfície gerada foi recortada para a área comum entre o dado de drenagem e o limite de Paragominas (Figura 12). Estes valores de distância da drenagem foram utilizados como referência para avaliar as drenagens extraídas pelas ferramentas de análises hidrológicas.

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Figura 11. Cobertura das cartas topográficas 1:100.000 para o município de Paragominas.

Figura 12. Superfície de distâncias das drenagens: cartas topográficas (1:100.000).

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FERRAMENTAS PARA ANÁLISES HIDROLÓGICAS Como o objetivo era comparar a drenagem da carta topográfica com a drenagem extraída pelas ferramentas para análises hidrológicas Arc Hydro (ESRI, 2011) e TerraHidro (Rosim et al., 2013; INPE, 2016), foram executados apenas os procedimentos destinados à extração de drenagem (Tabela 3). No caso do Arc Hydro, foram seguidos os passos para a extração de drenagem com padrão dendrítico (ESRI, 2013), pois é o tipo predominantemente encontrado no município de Paragominas (Figura 11). Segundo Riccomini et al. (2000), o padrão de drenagem mais comumente observado é o dendrítico, no qual o arranjo da drenagem assemelha-se à distribuição dos galhos de uma árvore, e ocorre quando a rocha dos substratos é homogênea como um granito ou, ainda, no caso de haver rochas sedimentares com estratos horizontais. Em regiões de topografia muito plana, como as de planícies de alagamento da porção leste da ilha do Marajó, predominam os padrões de drenagem treliça/subtreliça, retangular e paralelo/ subparalelo (Souza, L. & Rossetti, 2011). O valor do limiar de acumulação de fluxo foi definido a partir de alguns testes. A drenagem foi extraída a partir de alguns limiares, sendo posteriormente comparada

visualmente com a drenagem da carta topográfica, pois se desejava que fosse a mais próxima possível da drenagem desta carta. Foi considerada satisfatória a drenagem extraída utilizando-se o valor de limiar de acúmulo de fluxo de 2.500 células. Como existiam oito dados de elevação (sem correção de dossel – sem e com filtro de mediana; com correção de dossel 1 – sem e com filtro de mediana; com correção de dossel 3 – sem e com filtro de mediana; e com correção de dossel 2 – sem e com filtro de mediana), e como foram extraídas drenagens utilizando dois pacotes de ferramentas hidrológicas (Arc Hydro e TerraHidro), foram gerados, no total, 16 dados de drenagem. Entre as drenagens geradas pelos pacotes de ferramentas hidrológicas (Arc Hydro e TerraHidro) a partir dos dados de elevação utilizados (sem correção da altura do dossel versus com correção da altura do dossel, sem filtro de mediana versus com filtro de mediana), verificou-se qual era mais parecida com a drenagem da carta topográfica. Para isso, foram geradas 16 superfícies de distâncias (dado matricial) com resolução espacial de 50 m, a partir das redes de drenagem extraídas, onde o valor de cada célula representa a distância em relação à drenagem mais próxima (Figuras 13A, 13B, 14A e 14B).

Tabela 3. Correspondência entre as etapas para extração de drenagem executadas pelo Arc Hydro (ESRI, 2013) e TerraHidro (Rosim et al., 2013). Arc Hydro - versão 2.0

TerraHidro - versão 5.0

Dado de elevação SRTM

Correção dos dados de elevação Preenchimento das depressões

Correção dos dados de elevação Escavação de canais centrais em áreas planas, como espelhos d’água; Eliminação das depressões simples por preenchimento, quando possível; Eliminação das depressões escavando (PFS), quando não for possível por preenchimento

Direção de fluxo

Acumulação de fluxo

Área de contribuição

Definição de drenagem = 2.500 células

Rede de drenagem = 2.500 células

Segmentação de drenagem

Sem correspondência

Processamento da linha de drenagem

Vetorização da rede de drenagem

421

Avaliação de ferramentas automáticas para a extração da rede de drenagem a partir de dados de elevação SRTM para o município de Paragominas...

Figura 13. A) Drenagem - Arc Hydro, correção de dossel 3, sem filtro de mediana; B) distâncias da drenagem - Arc Hydro, correção de dossel 3, sem filtro de mediana.

422

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 409-433, set.-dez. 2018

Figura 14. A) Drenagem - TerraHidro, correção de dossel 2, com filtro de mediana; B) distâncias da drenagem - TerraHidro, correção de dossel 2, com filtro de mediana.

423

Avaliação de ferramentas automáticas para a extração da rede de drenagem a partir de dados de elevação SRTM para o município de Paragominas...

EXTRAÇÃO DOS VALORES DE DISTÂNCIAS DAS DRENAGENS Para avaliar as drenagens extraídas pelos programas para estudos hidrológicos (Arc Hydro e TerraHidro), foram realizadas 150 simulações, nas quais eram selecionados 154.444 pontos aleatórios, equivalentes a 2% dos pixels das superfícies de distâncias, com a condição de uma distância mínima de 300 m entre eles. Nestes pontos, foram extraídos os valores de distância da drenagem das cartas topográficas e também das drenagens extraídas pelo Arc Hydro e pelo TerraHidro para os dados de elevação utilizados (Figuras 15A e 15B). Este procedimento foi realizado no ArcGIS. Em planilha eletrônica, calculou-se, para cada ponto de cada simulação, o módulo (valor absoluto) da diferença entre o valor da distância da drenagem na superfície de referência (cartas topográficas) e da distância da drenagem nas superfícies derivadas do Arc Hydro e do TerraHidro, ou seja, 154.444 valores. Quanto menor for o valor da diferença do ponto, mais próxima é a drenagem extraída pelos programas hidrológicos (ArcHydro/TerraHidro) da drenagem das cartas topográficas 1:100.000. Logo, foram gerados 150 valores, que representam uma diferença média entre as distâncias das drenagens das cartas topográficas e as drenagens extraídas pelos pacotes hidrológicos, para cada um dos oito dados de elevação

utilizados. A simbologia utilizada para expressar a diferença entre a distância na carta topográfica e a distância obtida pelos pacotes hidrológicos é apresentada na Tabela 4. Os 150 valores de diferença média para cada um dos 16 pares de comparação (Tabela 4) foram posteriormente importados em pacote estatístico, onde se realizaram análises estatísticas.

ANÁLISES ESTATÍSTICAS No pacote estatístico SYSTAT versão 12 (Systat Software, 2009), foram calculadas estatísticas básicas e realizados testes estatísticos, para avaliar médias e variâncias dos pares de comparação – ‘sem filtro de mediana’ versus ‘com filtro de mediana’. As estatísticas básicas calculadas foram: número de amostras, valor mínimo, valor máximo, amplitude, mediana, média aritmética, desvio padrão e variância. Os testes estatísticos tiveram como objetivo a comparação das médias e das variâncias dos valores médios das diferenças de distância da drenagem da carta topográfica e da drenagem extraída pelos pacotes para estudos hidrológicos. Como o número de amostra era grande (150 valores), e os dados representavam valores médios de diferenças de distância, o teorema central do limite pode ser aplicado, sendo aceita a suposição de normalidade (Larson & Farber, 2015). O ‘teste F’ foi utilizado para a comparação da variância dos valores de diferença de distância da drenagem

Tabela 4. Simbologia utilizada para representar os valores médios da diferença entre as distâncias da drenagem da carta topográfica e das drenagens geradas pelo Arc Hydro e TerraHidro. Carta topográfica versus Arc Hydro

Carta topográfica versus TerraHidro

Sem correção de dossel - AH0CD

Sem correção de dossel - TH0CD

Sem correção de dossel filtrado - AH0CDF

Sem correção de dossel filtrado - TH0CDF

Correção de dossel 1 - AHCD1

Correção de dossel 1 - THCD1

Correção de dossel 1 filtrado - AHCD1F

Correção de dossel 1 filtrado - THCD1F

Correção de dossel 3 - AHCD3

Correção de dossel 3 - THCD3

Correção de dossel 3 filtrado - AHCD3F

Correção de dossel 3 filtrado - THCD3F

Correção de dossel 2 - AHXD2

Correção de dossel 2 - THXD2

Correção de dossel 2 filtrado - AHXD2F

Correção de dossel 2 filtrado - THXD2F

424

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 409-433, set.-dez. 2018

Figura 15. Extração de valores de distâncias das drenagens: A) carta topográfica; B) ArcHidro, correção de dossel 3, sem filtro de mediana.

425

Avaliação de ferramentas automáticas para a extração da rede de drenagem a partir de dados de elevação SRTM para o município de Paragominas...

(carta topográfica versus pacotes hidrológicos) – dado sem filtro de mediana versus dado com filtro de mediana (Larson & Farber, 2015). O teste estatístico utilizado para a comparação das médias dos valores de diferença de distância da drenagem entre o dado sem filtro de mediana e com filtro de mediana foi o ‘teste t’ (Larson & Farber, 2015). Para ambos os testes, o intervalo de confiança utilizado foi de 95% (0,95), sendo, dessa forma, o nível de significância (α) de 5% (α = 0,05; α/2 = 0,025). Os testes ‘t’ e ‘F’ foram realizados no SYSTAT. As hipóteses nula e alternativa referentes às comparações entre os valores médios das diferenças entre ‘dado sem filtro de mediana’ versus ‘dado com filtro de mediana’ são apresentadas na Tabela 5. Em seguida, foi realizada uma análise de variância (ANOVA) para a comparação das médias das distâncias de drenagem extraídas pelos pacotes hidrológicos, utilizando-se apenas os menores valores da comparação ‘dado sem filtro de mediana’ versus ‘dado com filtro de mediana’ (Tabela 6). Para a realização da ANOVA, as seguintes condições foram observadas: amostras independentes, distribuição normal e variâncias semelhantes (Larson & Farber, 2015). A homogeneidade das variâncias foi verificada através do teste de Levene, disponível no SYSTAT. Na ANOVA, o nível de significância utilizado também foi de 5% (α = 0,05). Associado à ANOVA, foi realizado o teste de Tukey, para a comparação de pares de médias. Tanto a ANOVA quanto o teste de Tukey foram realizados por meio do SYSTAT.

RESULTADOS E DISCUSSÕES As estatísticas das diferenças de valores de distância entre a drenagem da carta topográfica e as drenagens extraídas

Tabela 5. Testes de hipóteses utilizados. Testes de hipóteses

Hipótese nula (H0)

Hipótese alternativa (H1)

Teste F

σ1 = σ2

σ1 ≠ σ2

Teste t

µ1 = µ2

µ1 ≠ µ2

utilizando-se o Arc Hydro e o TerraHitro, para os diferentes dados de elevação, são apresentadas nas Tabelas 7 e 8. Como pode ser observado na Tabela 7, no caso de Arc Hydro, as maiores diferenças (média aritmética) são para os dados de elevação sem correção de dossel (AH0CDF e AH0CD), seguidas pelos dados de elevação com correção de dossel 1 (AHCD1F e AHCD1) e pelos dados de elevação com correção de dossel 2 (AHXD2 e AHXD2F). A menor diferença foi verificada para os dados de elevação com correção de dossel 3 (AHCD3 e AHCD3F). A maior diferença observada foi de 298,005 m, para o dado de elevação sem correção de dossel com filtro de mediana (AH0CDF), sendo 283,356 m a menor diferença verificada para o dado de elevação com correção de dossel 3 sem filtro de mediana (AHCD3) (Tabela 7). Na Tabela 8, verifica-se que, assim como para o Arc Hydro, para o TerraHidro a maior diferença (média aritmética) também foi registrada para o dado sem correção de dossel (TH0CD e TH0CDF), e a segunda maior também foi para o dado de elevação com correção de dossel 1 (THCD1 e THCD1F). No caso do TerraHidro, a menor diferença observada foi para o dado com correção de dossel 2 com filtro de mediana (THXD2F), sendo de 270,475 m. Já a maior foi para o dado sem correção de dossel e sem filtro de mediana (TH0CD), correspondendo a 278,070 m (Tabela 8).

Tabela 6. Hipóteses da análise de variância (ANOVA). Comparações

Hipótese nula (H0)

Hipótese alternativa (H1)

Arc Hidro – menores distâncias – ‘sem filtro versus com filtro de mediana’

µ1 = µ2 = µ3 = µ4

Ao menos uma das médias é diferente (µ1, µ2, µ3, µ4)

TerraHidro – menores distâncias – ‘sem filtro versus com filtro de mediana’

µ1 = µ2 = µ3 = µ4

Ao menos uma das médias é diferente (µ1, µ2, µ3, µ4)

426

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 409-433, set.-dez. 2018

Tabela 7. Estatísticas para os valores de diferenças médias de distâncias entre a drenagem da carta topográfica e as drenagens extraídas pelo Arc Hydro, para os diversos dados de elevação. Legenda: * = sem filtro x com filtro: maiores diferenças em vermelho (pior) e menores em azul (melhor). Números em negrito referem-se aos valores melhor (azul) e pior (vermelho). Estatísticas

AH0CD

AH0CDF

AHCD1

AHCD1F

AHCD3

AHCD3F

AHXD2

AHXD2F

Número de amostras

150

Mínimo

293,858

295,851

283,788

285,051

281,807

282,146

283,291

283,113

Máximo

297,266

299,812

287,492

288,509

285,576

285,634

286,942

286,679

Amplitude

3,408

3,961

3,705

3,457

3,769

3,488

3,651

3,566

Mediana

295,512

298,027

285,212

286,667

283,276

283,809

285,034

284,966

Média aritmética*

295,512

298,005

285,254

286,687

283,356

283,882

285,070

284,982

Desvio padrão

0,648

0,670

0,680

0,656

0,685

0,682

0,674

0,672

Variância

0,420

0,449

0,462

0,431

0,469

0,465

0,454

0,451

Tabela 8. Estatísticas dos 150 valores de diferenças de distâncias da drenagem entre a carta topográfica e o TerraHidro, para os diferentes dados de elevação. Legenda: * = sem filtro x com filtro: maiores diferenças em vermelho (pior) e menores em azul (melhor). Números em negrito referem-se aos valores melhor (azul) e pior (vermelho). Estatísticas

TH0CD

TH0CDF

THCD1

THCD1F

THCD3

THCD3F

THXD2

THXD2F

Número de amostras

150

Mínimo

276,623

275,517

272,451

271,031

270,983

269,344

270,255

268,855

Máximo

280,082

278,918

276,137

274,79

274,39

272,858

273,961

272,326

Amplitude

3,459

3,401

3,686

3,759

3,407

3,513

3,707

3,471

Mediana

278,010

276,984

273,884

272,827

272,26

270,928

271,775

270,367

Média aritmética*

278,070

276,993

273,956

272,902

272,354

271,025

271,850

270,475

Desvio padrão

0,632

0,613

0,670

0,643

0,664

0,662

0,639

0,616

Variância

0,399

0,376

0,449

0,414

0,441

0,438

0,408

0,379

Em relação ao Arc Hydro, quando se observam as diferenças médias de distâncias entre as drenagens extraídas do dado de elevação sem filtro de mediana e com filtro de mediana, pode-se ver que, para o dado de elevação com correção de dossel 2, a distância média do dado sem filtro de mediana, ainda que muito pequena, foi maior do que a do dado com filtro de mediana. Para todos os demais dados de elevação (sem correção de dossel, com correção de dossel 1 e com correção de dossel 3), a diferença média de distância foi menor para o dado sem filtro de mediana (Tabela 7). Já para o TerraHidro, quando comparados os dados de elevação sem filtro de mediana com o com filtro de mediana, observou-se comportamento oposto com

relação ao Arc Hydro. Ou seja, para todos os dados de elevação (sem correção de dossel, com correções de dossel 1, 2 e 3), o dado com filtro de mediana apresentou uma diferença média de distância menor do que o dado sem filtro de mediana (Tabela 8). Nas Figuras 16A e 16B, podem ser visualizadas as diferenças de distâncias médias entre as drenagens extraídas pelo Arc Hydro (Figura 16A) e pelo TerraHidro (Figura 16B), a partir dos dados de elevação sem correção de dossel, com as três correções de elevação examinadas e a drenagem de referência (carta topográfica 1:100.000), mas apenas para o menor valor da comparação entre ‘dado sem filtro de mediana’ versus ‘dado com filtro de mediana’.

427

Avaliação de ferramentas automáticas para a extração da rede de drenagem a partir de dados de elevação SRTM para o município de Paragominas...

Como não foram muito grandes as diferenças entre as médias das distâncias entre o mesmo dado de elevação sem o filtro de mediana e com o filtro de mediana, foram realizados testes estatísticos para a comparação da variância (teste F) e da média (teste t) dos valores médios das 150 simulações de diferença de distância entre a drenagem presentes nas cartas topográficas e as extraídas pelos pacotes hidrológicos (Arc Hydro e TerraHidro). Uma síntese dos testes de hipótese é apresentada nas Tabelas 9 e 10.

Com base nos testes de hipóteses, verificou-se que as variâncias dos dados sem filtro de mediana não apresentaram diferenças significativas, quando comparadas às variâncias dos dados com filtro de mediana (test F), tanto no caso do Arc Hydro (Tabela 9) quanto no do TerraHidro (Tabela 10). Com relação às médias (test t), o único caso em que a comparação ‘dado sem filtro’ versus ‘dado com filtro’ não apresentou diferença estatística significativa foi para a drenagem extraída pelo ArcHydro para o dado

Figura 16. Valores médios de distância da drenagem: A) Arc Hydro; B) TerraHidro. Tabela 9. Síntese dos testes de hipóteses - Arc Hydro. Comparação

Teste F Valor-P

Teste F Conclusão

Test t Valor-P

Test t Conclusão

AH0CD versus AH0CDF

0,688

Variâncias iguais

< 0,001

Médias diferentes

AHCD1 versus AHCD1F

0,671

Variâncias iguais

< 0,001

Médias diferentes

AHCD3 versus AHCD3F

0,960

Variâncias iguais

< 0,001

Médias diferentes

AHXD2 versus AHXD2F

0,966

Variâncias iguais

0,258

Médias iguais

Tabela 10. Síntese dos testes de hipóteses - TerraHidro. Comparação

Teste F Valor-P

Test F Conclusão

Test t Valor-P

Test t Conclusão

TH0CD versus TH0CDF

0,722

Variâncias iguais

< 0,001

Médias diferentes

THCD1 versus THCD1F

0,613

Variâncias iguais

< 0,001

Médias diferentes

THCD3 versus THCD3F

0,964

Variâncias iguais

< 0,001

Médias diferentes

THXD2 versus THXD2F

0,658

Variâncias iguais

< 0,001

Médias diferentes

428

Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 409-433, set.-dez. 2018

com correção de dossel 2 (Tabelas 7 e 9). Para todos os demais casos de comparação das médias (‘dado sem filtro’ versus ‘dado com filtro’), seja para o Arc Hydro ou para o TerraHidro, as diferenças foram significativas (Tabelas 7 a 10). Uma vez que as condições para a realização da ANOVA foram satisfeitas, foram feitas as comparações das médias das diferenças de distância das drenagens extraídas com relação às drenagens de referência, para os menores valores da comparação ‘sem filtro de mediana’ versus ‘com filtro de mediana’ (Figuras 16A e 16B), ainda que não houvesse diferença significativa para a drenagem extraída pelo Arc Hydro com correção de dossel 2 (AHXD2 e AHXD2F): - Arc Hidro: AH0CD versus AHCD1 versus AHCD3 versus AHXD2F. - TerraHidro: TH0CDF versus THCD1F versus THCD3F versus THXD2F. Os resultados da ANOVA, com o teste de Tukey, para as drenagens extraídas pelo Arc Hidro são apresentados nas Tabelas 11 e 12. Para o TerraHidro, os resultados são apresentados nas Tabelas 13 e 14. Os resultados da ANOVA indicam que ao menos uma das médias foi diferente para as drenagens extraídas pelo Arc Hidro (Tabela 11), assim como para as drenagens extraídas pelo TerraHidro (Tabela 13). Os testes de Tukey possibilitam afirmar que todas as médias foram diferentes, tanto das drenagens extraídas pelo Arc Hidro (Tabela 12), quanto das drenagens extraídas pelo TerraHidro (Tabela 14). Com base na ANOVA, tem-se a segurança de afirmar que o menor valor médio de distância da drenagem de referência obtido pelo Arc Hydro foi de 283,356 m, utilizando-se o dado de elevação com a correção de dossel 3 e sem o filtro de mediana - AHCD3 (Tabelas 7, 11 e 12; Figura 16A), e que ela foi significativamente diferente das demais. Assim como é possível afirmar que o menor valor médio de distância da drenagem obtido pelo TerraHidro foi de 270,475 m, utilizando-se o dado de elevação com a correção de dossel 2 e com o filtro de mediana THXD2F (Tabelas 8, 13 e 14; Figura 16B), também sendo significativamente diferente das demais.

Ao final, procedeu-se a comparação entre o melhor resultado de extração da rede de drenagem conseguido pelo Arc Hydro – diferença média de 283,356 m (AHCD3) – e o melhor resultado de extração de rede de drenagem conseguido pelo TerraHidro – diferença média de 270,475 m (THXD2F). A síntese dos resultados pode ser visualizada na Tabela 15 e na Figura 17. Tabela 11. ANOVA – Arc Hidro. Legendas: GL = graus de liberdade; SQ = soma dos quadrados; QM = quadrado médio. Fonte

Valor F

Valor-P

Agrupador

13881,8

4627,26

10269,65

< 0,001

Erro

596

268,5

0,45

Total

599

14150,3

Tabela 12. Testes de Tukey (Valor-P) – Arc Hidro. AH0CD

AHCD1

AHCD3

AHXD2F

< 0,001

0,0026

AHCD1 AHCD3

< 0,001

Tabela 13. ANOVA – TerraHidro. Legendas: GL = graus de liberdade; SQ = soma dos quadrados; QM = quadrado médio. Fonte

Valor F

Valor-P

Agrupador

3920,3

1306,75

3252,13

< 0,001

Erro

596

239,5

0,40

Total

599

4159,7

Tabela 14. Testes de Tukey (Valor-P) – TerraHidro. AH0CD

AHCD1

AHCD3

AHXD2F

< 0,001

AHCD1 AHCD3

< 0,001

Tabela 15. Síntese dos testes de hipóteses - ArcHydro versus TerraHidro.

429

Comparação AHCD3 versus THXD2F

Teste F Teste F Valor-P Conclusão

Teste t Valor-P

Test t Conclusão

Variâncias iguais

< 0,001

Médias diferentes

0,198

Avaliação de ferramentas automáticas para a extração da rede de drenagem a partir de dados de elevação SRTM para o município de Paragominas...

A diferença entre a menor distância da drenagem conseguida pelo Arc Hydro e pelo TerraHidro foi de 12,881 m, sendo significativa (Tabela 11 e Figura 17). As variâncias, por sua vez, não apresentaram diferenças significativas (Tabela 11 e Figura 17). Ou seja, de forma resumida, a melhor drenagem extraída pelo TerraHidro ficou 12,881 m, em média, mais próxima da drenagem de referência, quando comparada com a melhor drenagem extraída pelo Arc Hydro. Estes resultados mostram que a drenagem extraída pelo TerraHidro, utilizando dados de elevação com correção de dossel 2 – com filtro de mediana – apresenta menor diferença com relação à drenagem das cartas topográficas (1:100.000), quando comparada com a drenagem extraída pelo Arc Hydro, utilizando o dado de elevação com correção de dossel 3 – sem filtro de mediana –, demonstrando desempenho melhor do TerraHidro, ao ser comparado com o Arc Hydro, no que concerne à extração da drenagem a partir de dados de elevação SRTM para o município de Paragominas. Esse melhor desempenho da extração de drenagem pelo TerraHidro com relação ao Arc Hydro está associado ao fato de o primeiro eliminar as depressões do dado de elevação por escavação (algoritmo PFS), quando não for possível eliminá-las por preenchimento (Rosim et al., 2013), alterando menos a estrutura do MDE (Jones, 2002), ao passo que o Arc Hydro elimina as depressões apenas por preenchimento (ESRI, 2011). Rosim et al. (2013) já haviam observado, ao comparar as drenagens extraídas pelo TerraHidro e pelo Arc Hydro para a bacia do rio Purus, que o primeiro produz uma drenagem mais realista do que o segundo. Este rio é muito largo, apresentando 350 m na cidade de Lábrea (Google, 2018), estado do Amazonas, além possuir extensas planícies de inundação. O resultado já era esperado, pois o algoritmo para a extração de drenagem do TerraHidro tem bom desempenho neste tipo de paisagem (Siqueira et al., 2016). No caso do município de Paragominas, a paisagem é bem diferente da bacia do Purus, predominando os vales bem encaixados (Figura 7).

Figura 17. Menores valores de distância da drenagem extraída pelo Arc Hydro (AHCD3) e pelo TerraHidro (THXD2F).

Ainda assim, a drenagem extraída pelo TerraHidro teve maior similaridade com a das cartas topográficas do que a extraída com o Arc Hydro. Buarque et al. (2009), analisando a extração de drenagens por diferentes ferramentas implementadas em SIG distintos (ArcGIS/Arc Hydro - preenchimento de depressões; IDRISI - Priority-First Search - PFS), verificaram que, quando utilizada uma zona-tampão (buffer) como área válida para extração de drenagem, a tendência para rios largos, como o Purus, foi de que todos os algoritmos gerassem resultados semelhantes. Porém, em rios mais estreitos, como o Ituxi, ainda que utilizando uma zonatampão como área válida para extração de drenagem, a gerada pelo IDRISI (algoritmo PSF) foi a que mais se aproximou da tida como verdadeira. Siqueira et al. (2016), comparando a extração da rede de drenagem pelo IPH-Hydro Tools com a rede de drenagem extraída pelo ArcGIS/Arc Hydro e IDRISI, observaram que a drenagem extraída pelos programas que utilizam PFS (IPH-Hydro Tools e IDRISI) apresentaram um erro bem menor do que os programas que utilizam preenchimento de depressões (Arc Hydro). Para o rio Taquari, bacia Taquari-Antas, estado do Rio Grande do Sul, o erro de posicionamento da drenagem extraída

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Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 409-433, set.-dez. 2018

pelo Arc Hydro foi estimado como sendo 2,7 vezes maior do que o posicionamento da drenagem extraída pelo IPH-Hydro Tools e pelo IDRISI. Para o rio Iquiri, bacia do Purus, no estado do Acre, região mais plana, o erro foi ainda maior (3,5 vezes). Os resultados obtidos por Buarque et al. (2009) e por Siqueira et al. (2016) corroboram os obtidos neste estudo.

CONCLUSÕES A correção dos dados de elevação SRTM, descontando a altura do dossel florestal, foi um procedimento importante para melhor extração da rede de drenagem, tanto para o Arc Hydro quanto para o TerraHidro. No entanto, as ferramentas hidrológicas responderam de formas diferentes aos valores de correção. O Arc Hydro registrou melhor resultado quando o dossel da floresta madura teve um rebaixamento intermediário (correção 3 = 15 m), enquanto que o TerraHidro teve melhor extração de drenagem com um rebaixamento menor (correção 2 = 10 m). Dessa forma, recomenda-se a remoção da elevação referente à altura do dossel florestal antes de se proceder a extração da drenagem, tanto com o Arc Hydro quanto com o TerraHidro. A aplicação do filtro de mediana melhorou a extração da drenagem pelo TerraHidro para os dados SRTM, com e sem correção da altura do dossel. A partir deste resultado, recomenda-se a aplicação do filtro de mediana nos dados SRTM antes de se proceder a extração da drenagem utilizando o TerraHidro. Para a extração da drenagem com o Arc Hydro, o resultado da aplicação do filtro de mediana aos dados SRTM resultou em melhoria em apenas um caso; mesmo assim, a melhora foi muito pequena, não sendo significativa estatisticamente. Assim, não se recomenda a aplicação do filtro de mediana aos dados SRTM quando se proceder a extração da drenagem com o Arc Hydro. Por fim, a ferramenta para análises hidrológicas TerraHidro resultou na extração de uma rede de drenagem com uma menor diferença em relação às drenagens das cartas topográficas 1:100.000, quando

comparada à extração da ferramenta Arc Hydro. Dessa forma, na sequência de estudos sobre a paisagem do município de Paragominas, a ferramenta TerraHidro será utilizada na extração de uma rede de drenagem detalhada, ou seja, na definição da rede de drenagem e de delimitação das microbacias hidrográficas, será utilizado um limiar de área bem inferior a 2.500 células, como foi adotado neste estudo.

AGRADECIMENTOS Os autores agradecem aos revisores que, com sua colaboração voluntária, contribuíram para a melhoria do artigo. REFERÊNCIAS ABRAMS, M., B. BAILEY, H. TSU & M. HATO, 2010. The ASTER Global DEM. Photogrammetric Engineering and Remote Sensing 76(4): 344-348. AMES, D. P., P. MEEMS, J. FAUST, O. LEPRÊTRE, S. LESCHINSKY & R. ANGELETTI, 2018. About the MapWindow GIS open source project. Disponível em: <http://www.mapwindow.org/>. Acesso em: 4 março 2018. BARTÁK, V., 2009. How to extract river networks and catchment boundaries from DEM: a review of digital terrain analysis techniques. Journal of Landscape Studies 2(1): 57-68. BRAZ, L. C., J. L. G. PEREIRA, L. V. FERREIRA & M. C. THALÊS, 2016. A situação das áreas de endemismo da Amazônia com relação ao desmatamento e às áreas protegidas. Boletim de Geografia 34(3): 45-62. DOI: <http://dx.doi.org/10.4025/ bolgeogr.v34i3.30294>. BUARQUE, D. C., F. M. FAN, A. R. PAZ & W. COLLISCHONN, 2009. Comparação de métodos para definir direções de escoamento a partir de modelos digitais de elevação. Revista Brasileira de Recursos Hídricos 14(2): 91-103. DOI: <https://doi.org/10.21168/ rbrh.v14n2.p91-103>. BURROUGH, P. A. & R. A. MCDONNEL, 1998. Principles of geographical information systems: spatial information systems and geostatistics: 1-333. Oxford University Press, Oxford. CÂMARA, G., R. C. M. SOUZA, U. M. FREITAS & J. GARRIDO, 1996. Spring: integrating remote sensing and GIS by object-oriented data modelling. Computers & Graphics 20(3): 395-403. DOI: <https://doi.org/10.1016/0097-8493(96)00008-8>. CLARK LABS, 2018. TerrSet: geospatial monitoring and modeling system. Disponível em: <https://clarklabs.org/terrset/>. Acesso em: 4 março 2018.

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Avaliação de ferramentas automáticas para a extração da rede de drenagem a partir de dados de elevação SRTM para o município de Paragominas...

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Universidade Federal de Roraima. Boa Vista, Roraima, Brasil

Resumo: As curvas de resistividade elétrica (ρa) definidas para o aterro sanitário de Boa Vista configuraram dois grupos geoelétricos: (1) não contaminado e (2) contaminado. O grupo 1 (N, NE, E, SE, S, SW e W, ao entorno do aterro) definiu quatro zonas de resistividade representativas do litotipo arenoso (30.000 < ρa < 10.000 Ω.m), areno-argiloso (10.000 <ρa < 5.000 Ω.m), argilo-arenoso (5.000 < ρa < 1.000 Ω.m) e argiloso (1.000 < ρa < 700 Ω.m). O grupo 2, subdividido em 2A, 2B e 2C, apontou que as anomalias condutivas de 2A (36 < ρa < 250 Ω.m) são a pluma de contaminação do aterro, já as zonas condutivas de 2B (250 < ρa < 500 Ω.m) estão relacionadas à migração da pluma, indicando concentração dela para NW, N e NE. Os contaminantes tendem a migrar a NE da área, em direção ao igarapé Auaí Grande, sendo, ainda, limitados pelo subgrupo 2C. Palavras-chave: Aterro sanitário. Contaminação. Sondagem elétrica vertical. Boa Vista. Abstract: The electrical resistivity curves (ρa) defined for the Boa Vista sanitary landfill consisted of two geoelectric groups. The first one is depicted as four zones with graded resistivity values that are related to the lithology: sand-sized grain (30,000 Ω.m < ρa < 10,000 Ω.m), muddy sand-sized grain (10,000 < ρa < 5,000 Ω.m), sandy mud-sized grain (5,000 Ω.m < ρa < 1,000 Ω.m), and mud-sized grain (1,000 Ω.m < ρa < 700 Ω.m). The second group is subdivided: 2A (36 Ω.m < ρa < 250 Ω.m) which presents conductive anomalies attributed to a contamination plume of the county garbage disposal area; 2B (250 Ω.m < ρa < 500 Ω.m) which is related to the migration of the contamination plume and is concentrated in the NW, N, and NE of the study area while the contaminants tend to migrate toward the NE portion. There, the risk is intensified because the Auaí Grande creek is located in this portion. The last group 2C is the borderline for the first two groups 2A and 2B. In the NE portion, group 2C presents resistivity values ranging from 2,000 Ω.m to 7,000 Ω.m, acting as natural trapping for the contaminants. Keywords: Sanitary landfill. Contamination. Vertical electrical sounding. Boa Vista city.

SOUZA, L. S. B. & G. G. ANDRADE, 2018. Resistividade no entorno do aterro sanitário municipal de Boa Vista, Roraima, Brasil: implicações ambientais. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 13(3): 435-452. Autora para correspondência: Lena Simone Barata Souza. Universidade Federal de Roraima. Instituto de Geociências. Departamento de Geologia. Campus Paricarana. Av. Cap. Ene Garcez, 2413 – Aeroporto. Boa Vista, RR, Brasil. CEP 69310-000 (lenabarata@yahoo.com.br). Recebido em 31/10/2017 Aprovado em 08/04/2018 Responsabilidade editorial: Fernando da Silva Carvalho Filho

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Resistividade no entorno do aterro sanitário municipal de Boa Vista, Roraima, Brasil: implicações ambientais

INTRODUÇÃO Os aterros sanitários são, atualmente, o método mais comum utilizado pelas sociedades urbanas para a destinação de resíduos sólidos. Apesar de serem locais específicos para tal propósito, a disposição final dos resíduos nem sempre é realizada de maneira correta, sendo que, por vezes, são desprezadas as condições mínimas exigíveis para o funcionamento do aterro, que se tornam áreas sujeitas à contaminação e, consequentemente, à propagação de contaminantes. Os resíduos sólidos são definidos pelas normas brasileiras NBR 8.419/1992 (ABNT, 1992) e NBR 13.896/1997 (ABNT, 1997), da Associação Brasileira de Normas Técnicas (ABNT). Segundo texto da ABNT (1992, p. 1), aterro sanitário de resíduos sólidos urbanos é [...] técnica de disposição de resíduos sólidos urbanos no solo, sem causar danos à saúde pública e à sua segurança, minimizando os impactos ambientais, método este que utiliza princípios de engenharia para confinar os resíduos sólidos à menor área possível e reduzi-los ao menor volume permissível, cobrindo-os com uma camada de terra na conclusão de cada jornada de trabalho, ou a intervalos menores, se necessário.

De acordo com NBR 10.004/2004, os resíduos sólidos são: [...] resíduos nos estados sólido e semissólido, que resultam de atividades de origem industrial, doméstica, hospitalar, comercial, agrícola, de serviços e de varrição. Ficam incluídos nesta definição os lodos provenientes de sistemas de tratamento de água, aqueles gerados em equipamentos e instalações de controle de poluição, bem como determinados líquidos cujas particularidades tornem inviável o seu lançamento na rede pública de esgotos ou corpos de água, ou exijam para isso soluções técnicas e economicamente inviáveis em face a melhor tecnologia disponível (ABNT, 2004, p. 1).

Nos contaminantes provenientes do lixo, destacam-se os compostos orgânicos que sofrem decomposição bacteriana, os quais, devido à umidade,

desprendem-se e arrastam consigo substâncias sulforadas, nitrogenadas e cloradas tóxicas de odor desagradável, formando o ‘chorume’. As estações chuvosas marcam momentos de intensa percolação de água nos depósitos de resíduos, o que proporciona a intensa lixiviação do chorume. Principalmente, se o terreno em subsuperfície tiver alto grau de porosidade, os depósitos migrarão em forma de pluma em direção às águas subterrâneas. Junto ao chorume, ocorre o arraste de substâncias inorgânicas, como cátions de magnésio, de sódio, de cálcio e de amônio, bem como íons de metais pesados, por exemplo de alumínio, de cádmio, de chumbo e de mercúrio (Schalch, 1992; Christensen et al., 2001). A investigação de contaminações produzidas pelos aterros sanitários engloba uma análise ambiental integrada, envolvendo características hídricas, pedológicas e geológicas da área onde o depósito sanitário está localizado. As pesquisas mais difundidas entre a comunidade acadêmica em relação ao estudo de áreas contaminadas estão relacionadas às formas diretas de investigação, como análises químicas em amostras de solo e de águas superficial e subterrânea (Celere et al., 2007; Korf et al., 2008; Falcão et al., 2012). Contudo, essas técnicas, embora eficientes, têm caráter pontual de investigação, além de desconsiderarem heterogeneidades intrínsecas ao meio geológico. O uso de ferramentas indiretas em estudos ambientais, como as técnicas geofísicas, é crescente, buscando-se caracterizar e monitorar os contaminantes eventualmente presentes no solo, possibilitando, assim, um prognóstico quanto à direção de fluxo e aos possíveis efeitos no meio ambiente. Tais técnicas contam, ainda, com a rapidez de investigação em profundidade e custo relativamente menor, quando comparados a outras estratégias. A investigação dos métodos geofísicos é feita por meio de medidas das propriedades físicas dos materiais geológicos em subsuperfície, como resistividade elétrica, cargabilidade, susceptibilidade magnética,

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permissividade dielétrica, entre outras (Hasselström, 1969; Ali & Whiteley, 1981; Verma & Bischoff, 1989; Geissler, 1989; Carrasquila et al., 1991; Souza & Verma, 2005; Souza & Carvalho, 2017a, 2017b; Souza & Paz, 2018). A aquisição de dados em grande escala a um custo relativamente baixo e a carência de dados diretos possibilitam a aplicação de metodologias geofísicas em estudos ambientais (Elis & Zuquette, 2002; Moura & Malagutti Filho, 2003; Gallas et al., 2005; Lago et al., 2006; Nunes & Luiz, 2006; Moura et al., 2007; Braga, 2016; Kearey et al., 2009; Bortolin & Malagutti Filho, 2010; Souza et al., 2017, 2018). Dessa forma, a proposta deste trabalho é estabelecer a distinção do comportamento elétrico da possível contaminação advinda do aterro sanitário municipal de Boa Vista, estado de Roraima, por meio da associação do método elétrico (levantamento eletrorresistivo - ER, com uso da técnica de sondagem elétrica vertical - SEV) com imagens de sensoriamento remoto (SR) e mapeamento geológico local. A avaliação dos resultados desses estudos será útil para subsidiar a idealização de um modelamento geoelétrico da área contaminada em decorrência da presença do chorume produzido pelo aterro, a fim de indicar o quão afetados estão os corpos hídricos superficial e subterrâneo, além da verificação do solo adjacente. O estudo também avalia uma possível tendência de contaminação de corpos que cortam o município de Boa Vista e desaguam na bacia hidrográfica do rio Branco, principal afluente que corta o estado da região NE para a SW.

MATERIAIS E MÉTODOS ÁREA DE ESTUDO A cidade de Boa Vista, capital do estado de Roraima, está situada à margem esquerda do rio Branco, que é o principal manancial hídrico regional (Figura 1A) e tem como fronteiras municipais Amajari, a norte, Alto Alegre, a oeste, e Mucajaí, a sul. As vias de acesso são

feitas por rodovias federais e municipais: BR-174, BR401 e RR-205. A capital roraimense tem 320.714 habitantes e produz mais de 9.000 toneladas de lixo por mês. Tem como principal fonte de abastecimento hídrico as águas subterrâneas provenientes do Sistema Aquífero Boa Vista (Wankler et al., 2012). No entanto, o nível de conhecimento sobre essas águas e de prováveis processos de contaminação ainda é muito pequeno (Souza & Carvalho, 2017b). O aterro sanitário de Boa Vista (áreatema deste estudo) está localizado adjacente a BR-174/km 1.378 494, a 11 km do centro da capital, posicionando-se na bifurcação do igarapé Auaí Grande (Figuras 1B, 2, 3A, 3B).

CONTEXTOS GEOLÓGICO E GEOMORFOLÓGICO SIMPLIFICADOS Boa parte do estado de Roraima, principalmente a porção centro-norte, está recoberta por uma vasta cobertura sedimentar cenozoica, denominada de Formação Boa Vista, sendo englobada no domínio Cinturão Guiana Central. Tal formação está assentada sobre o Hemi-Graben do Tacutu, com sedimentação decorrente à reativação de estruturas regionais (Reis et al., 2003), e aflora em forma de morros suaves de aproximadamente 200 m de altura. Ela é composta essencialmente por argilitos, siltitos, arenitos, arenitos arcoseanos e conglomerados, apresentando, ainda, concreções lateríticas, cuja sedimentação corresponde a ambiente flúvio-aluvionar de idade Terciária (Reis et al., 2003; Riker, 2005; Wankler et al., 2012) (Figura 4). As compartimentações geomorfológicas das unidades de relevo que se destacam nas porções norte, central e sul do estado são denominadas de unidades morfoestruturais. Entre estas, a área de estudo está localizada na porção central, na unidade pediplano Rio Branco-Rio Negro. Segundo Beserra Neta & Tavares Junior (2008), esta unidade é descrita por extensas superfícies aplainadas, com altitudes variando de 80 a 160 m e suaves declividades.

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Resistividade no entorno do aterro sanitário municipal de Boa Vista, Roraima, Brasil: implicações ambientais

Figura 1. Área de estudo: A) limites municipais da cidade de Boa Vista; B) posicionamento do aterro sanitário municipal de Boa Vista. Fonte: modificado de Andrade (2015).

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Figura 2. Rede de drenagem da área de estudo. Fonte: modificado de Andrade (2015).

Figura 3. Aterro sanitário municipal de Boa Vista: A) visão geral; B) corpo hídrico localizado a 100 m do aterro. Fotos: F. W. S. Carvalho (2016).

METODOLOGIAS O estudo na área de deposição dos resíduos sólidos no município de Boa Vista fez uso das metodologias indiretas (geofísica e sensoriamento remoto), buscando o discernimento acerca do comportamento da possível contaminação advinda do aterro municipal. Os produtos de sensoriamento remoto (SR) utilizados consistiram nas imagens do satélite Landsat 8, disponíveis pelo Serviço Geológico Americano (USGS, s. d.) e pelo software Google Earth Pro. As imagens do Serviço Geológico Americano foram adquiridas em 23/09/2013, georreferenciadas e corrigidas referente à cena 232/058 (órbita/ponto). Os produtos das imagens resultaram da composição de bandas red, green, blue (RGB) (R7G6B5), com resolução espacial de 30 m, bem como da fusão das bandas R7G6B5 com a banda 8 (pancromática), resultando na resolução espacial de 15 m. Os produtos do Google Earth Pro consistiram em imagens capturadas em outubro de 2014. O processamento ocorreu no Laboratório de Ensino de Geociências, da Universidade

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Figura 4. Mapa geológico da área. Fonte: modificado de Andrade (2015).

Federal de Roraima (LABENGEO/UFRR), com auxílio dos softwares ArcGis e ENVI. Esses produtos serviram de base para a extração manual da rede de drenagem e, consequentemente, para a confecção do mapa de drenagem vigente na área em apreço (Figura 2). Tal atributo auxiliou na observação da possível tendência do contaminante na área. No período de 21 a 27/01/2015, foi executado, de modo sistemático, o ensaio eletrorresistivo (ER), através da técnica de sondagem elétrica vertical (SEV) com arranjo Schlumberger. No trabalho de campo, utilizou-se o resistivímetro pertencente ao Instituto de Geociências da Universidade Federal do Amazonas (IG/UFAM). Maior detalhamento de execução desta metodologia pode ser encontrado em Parasnis & Orellana (1970), Parasnis (1971), Orellana (1972), Telford et al. (1990), Kearey et al. (2009), Souza (2005, 2010), Braga (2016), entre outros.

A boa conduta do levantamento por SEV requer que as estações estejam distribuídas de forma regular na superfície do terreno, cuja marcação da área investigada deve ser feita por vias lineares extensivas por centenas de metros, não asfaltadas, a fim de permitir a instalação dos eletrodos, sendo necessário, para isso, que haja baixo fluxo de automóveis e de pedestres, com o intuito de evitar que os cabos sejam rompidos ou que alguém possa vir a ter contato direto com os eletrodos quando da injeção de corrente. Dessa forma, o ensaio elétrico na área mostrou excelente disposição para execução da sondagem, já que se trata de local afastado do centro urbano e que possui topografia plana. Foram realizadas vinte e seis SEV no aterro sanitário de Boa Vista, com distâncias mínimas entre os eletrodos de corrente igual a 2 m (AB/2 = 1 m) e máxima de 48 m (AB/2 = 24 m). Desse total, vinte e três

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foram realizadas na porção externa ao aterro e apenas três, nas porções internas próximas à bancada mais externa de descarte dos resíduos sólidos (Figuras 5A, 5B e 6). Posteriormente, os dados elétricos foram processados com auxílio dos programas IPI2Win (desenvolvido pela GEOSCAN-M Ltd.) e Surfer 11, no LABENGEO/UFRR. Contudo, devido à rasa profundidade prospectada, não foram feitas inversões das curvas de ρa. Mesmo assim, os valores de resistividade elétrica serviram de base para fornecer uma visualização geoelétrica, ou seja, para a verificação das extensões vertical e lateral do pacote rochoso associado à Formação Boa Vista, levando-se em consideração os valores associados a contaminantes, permitindo, assim, analisar a expressão em subsuperfície do comportamento e da tendência do fluxo contaminador resultante do aterro.

RESULTADOS E DISCUSSÃO ASSINATURA ELÉTRICA A integralização do contexto geológico, os períodos de inundação do igarapé Auaí Grande e o relevo pertinente à área mapeada permitiram distinguir o comportamento elétrico da área, reunindo as curvas de resistividades em dois grupos geoelétricos, de acordo com o local de realização do ensaio, com a faixa de variação da resistividade e com o comportamento geométrico da curva, além de indicarem um modelo hipotético sobre a tendência do fluxo contaminador. Grupo geoelétrico 1 Este grupo abrangeu quatorze levantamentos de ER (SEV 6 e 14-26), efetuados nas porções norte, nordeste, leste, sudeste, sul, sudoeste e oeste em relação ao entorno do aterro, com leituras atingindo 24 m de profundidade (Figuras 6 e 7). Na área, os terrenos superficiais compreendem texturas entre areno-argilosas e argilo-arenosas, com presenças pontuais de concreções lateríticas ferruginosas. As curvas do grupo exibiram seis geometrias peculiares:

Figura 5. Exemplificação do ensaio geofísico: A) modelo hipotético (modificado de Braga, 2016); B) sondagem elétrica vertical com arranjo Schulumberger. Fotos: F. W. S. Carvalho (2016).

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Ascendente (SEV 6): resistividades com valores na faixa de 1.302 a 13.027 Ω.m a profundidades superiores a 1 m; Convexa e ascendente (SEV 16): a convexidade restringe-se às profundidades de 1,3 a 2,4 m, com ρa entre 4.088 a 3.938 Ω.m. A ascendência ocorre a profundidades maiores de 2,4 m, com ρa alcançando até 20.000 Ω.m; Côncava e convexa (SEV 14, 15, 18-21 e 23): faixas de valores totais entre 700 < ρa < 30.000 Ω.m. Ao longo da curva da SEV 15, são exibidas três convexidades e duas concavidades. A maior convexidade limita-se às profundidades de 1 a 4,2 m, com ρa de 18.966 e 6.734 Ω.m. A concavidade mais explícita fica entre 10 e 18 m,

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com ρa de 6.844 a 1.404 Ω.m. Já na SEV 20, estas geometrias são acentuadas, expondo dois vales e um pico. O maior vale está entre 5,5 a 24 m, com ρa de 3.794 a 14.320 Ω.m. O pico ocorre nas profundidades de 3,2 a 5,5 m, com ρa de 5.116 a 3.794 Ω.m; d) Levemente côncava (SEV 24 e 25): embora as duas sondagens apresentem similaridades em suas geometrias, as resistividades são estritamente distintas, pois a SEV 24 varia de 6.200 < ρa < 18.000 Ω.m, enquanto que a SEV 25 mostra oscilação de 1.200 < ρa < 2.100 Ω.m;

Côncava, convexa e descendente (SEV 22 e 26): de forma geral, estas sondagens têm ρa de 18.546 a 1.015 Ω.m. A SEV 22 expõe duas concavidades e uma convexidade, tais formatos estão restritos às profundidades de 1 a 4,2 m. A partir de 4,2 m, a curva demonstra decrescimento de 10.709 para 1.539 Ω.m. Aos 10 m de profundidade, a curva exibe geometria do tipo serrilhada, cujas oscilações variam em torno de 1.000 < ρa < 2.500 Ω.m. Ao contrário da SEV 22, a SEV 26 mostra decaimento abrupto de 2,4 m até 24 m de profundidade, com 13.604 <ρa < 2.506 Ω.m;

Figura 6. Mapa de pontos das sondagens elétricas verticais (SEV). Fonte: modificado de Andrade (2015).

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Figura 7. Curvas de resistividade aparente do grupo geoelétrico 1.

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Retilínea e descendente (SEV 17): a retilinearidade varia de 1 a 13 m de profundidade, com ρa de 6.950 a 5.331 Ω.m. A descendência inicia-se aos 13 m, com valores de 5.000 < ρa < 750 Ω.m.

Grupo geoelétrico 2 Este grupo englobou doze levantamentos elétricos (SEV 1-5 e 7-13) (Figura 6), executados nas porções noroeste, norte e nordeste da área de estudo, com leituras alcançando profundidades de 24 m, com exceção da SEV 9, que alcançou 18 m. Os ensaios foram divididos em três subgrupos. Subgrupo geoelétrico 2A Trata-se de um subgrupo composto por quatro sondagens (SEV 4, 5, 7 e 11) efetuadas nas porções noroeste, norte e nordeste da área (Figuras 6 e 8A). Todos os levantamentos foram realizados com direção paralela às bancadas do aterro e situaram-se a cerca de 5 a 30 m próximos dessas bancadas. Os resultados das sondagens conferiram caráter areno-argiloso a argilo-arenoso às zonas superficiais do terreno. As baixas resistividades observadas neste subgrupo são notórias conforme a profundidade de investigação é aumentada, de modo que no intervalo de 13 a 24 m os valores de ρa foram sempre inferiores a 318 Ω.m. As curvas apresentam dois comportamentos predominantes: (a) ascendente – ρa com valores na faixa de 636 a 3.312 Ω.m, com profundidades variando entre 1 a 4,2 m; e (b) descendente – ρa com valores na faixa de 2.757 a 36 Ω.m e profundidades de 1,3 a 24 m. Embora a SEV 11 esteja inserida neste subgrupo, seu comportamento merece destaque, visto que possui dois momentos distintos de retilinearidade, separados por um pico com ρa de 297 Ω.m. Estas características retilíneas, são distinguidas nas profundidades de 1 a 1,8 m e de 3,2 a 18 m, com valores de ρa entre 254 a 168 Ω.m e 109 a 61 Ω.m, respectivamente. Em profundidades superiores a 18 m, há ascendência de 190 Ω.m de resistividade.

Subgrupo geoelétrico 2B Subgrupo constituído por três ensaios (SEV 8 a 10) (Figura 8B) efetuados na porção norte da área de estudo (Figura 6), nas imediações das bancadas do aterro e da planície de inundação do igarapé Auaí Grande a cerca de 50 a 60 m e 17 a 60 m, respectivamente. As SEV 8 e 10 foram executadas sobre terrenos de solos areno-argilosos, enquanto a SEV 9 foi efetivada em solos areno-argilosos a argilo-arenosos. Ressalta-se que a profundidade máxima de leitura atingida para a SEV 9 foi de 18 m. As curvas apresentaram características similares às do subgrupo 2A, com dois comportamentos: (a) ascendente – ρa na faixa de 471 a 11.040 Ω.m e com profundidades variando de 1 a 7,5 m; e (b) descendente – ρa com valores de 7.811 a 72 Ω.m e profundidades em torno de 3,2 a 24 m. As profundidades de investigações e os valores de resistividade das sondagens merecem destaque. A SEV 8 apresenta ρa de 398 a 619 Ω.m nas profundidades de 18 a 24 m e a SEV 9 evidencia os valores de 265 a 376 Ω.m, a 10 a 18 m. A SEV 9 tem uma peculiaridade em relação às demais: a partir de 7,5 m de profundidade, há queda abrupta de resistividade de 10.379 para 265 Ω.m. A SEV 10 se sobressai em relação às outras sondagens por exibir valores menores de resistividade, de 72 a 700 Ω.m nas profundidades de 10 a 24 m. Subgrupo geoelétrico 2C Trata-se do subgrupo que compreendeu cinco sondagens elétricas verticais efetuadas nas porções noroeste (SEV 1 a 3) e nordeste (SEV 12 e 13) (Figuras 6 e 8C) da área estudada. Os terrenos superficiais demonstraram texturas arenosas a areno-argilosas e presenças pontuais de concreções lateríticas ferruginosas in situ. Os levantamentos deste subgrupo apontaram três geometrias distintas (Figura 8C): a) Côncava (SEV 2, 12 e 13): valores na faixa de 2.000 ≤ ρa ≤ 14.000 Ω.m; b) Levemente côncava e descendente (SEV 3): a concavidade está restrita às profundidades de 1 a 3,2 m e ρa entre 12.958 a 14.069 Ω.m. A descendência

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nas profundidades superiores está a 3,2 m, atingindo ρa de 1.391 Ω.m; Fortemente côncava e descendente (SEV 1): a concavidade é limitada ao intervalo de 1 a 3,2 m de

profundidade, com ρa de 13.841 a 5.756 Ω.m. A partir de 3,2 m, o gráfico ascensiona até 27.048 Ω.m; de 4,2 a 24 m, a descendência alcança valores de ρa de 1.897 Ω.m.

Figura 8. Curvas de resistividade aparente do grupo geoelétrico 2: A) subgrupo 2A; B) subgrupo 2B; C) subgrupo 2C.

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AMBIENTAÇÃO GEOELÉTRICA A configuração elétrica distinguida para área do aterro sanitário de Boa Vista obedeceu a parâmetros amplamente difundidos na literatura (Parasnis & Orellana, 1970; Kearey et al., 2009; Bortolin & Malagutti Filho, 2010; Braga, 2016), sendo as altas resistividades elétricas atribuídas a tipos litológicos arenosos, enquanto que as baixas são atribuídas aos argilosos. Segundo Gallas et al. (2005), Lago et al. (2006), Bortolin & Malagutti Filho (2010) e Souza et al. (2017, 2018), em áreas contaminadas, por exemplo em aterros sanitários, a resposta elétrica do material geológico tende a diminuir bruscamente, com registro de valores de resistividade até dez vezes menores do que o normal. As resistividades elétricas do grupo geoelétrico 1 apontaram valores entre 723 a 29.940 Ω.m. Para Parasnis & Orellana (1970) e Kearey et al. (2009), os materiais arenoso e argiloso denotam, respectivamente, resistividade elevada e baixa. Com base nesta premissa, é possível deduzir que os valores de resistividade obtidos para este grupo possivelmente refletem os depósitos fluviais provenientes das planícies de inundação do igarapé Auaí Grande, visto que, segundo Grotzinger & Jordan (2013), os sedimentos finos são carregados por toda a área de uma planície e depositados à medida que as águas recuam, o que foi amplamente verificado na área pesquisada. Nas SEV 14, 17, 19 e 21, foi possível reconhecer camadas argilosas entre os sedimentos arenosos, sendo que a camada argilosa está alocada em maiores profundidades na SEV 17, entre 18 e 24 m, não sendo possível observar sua espessura total. As SEV 15, 20 e 22 possuem forte intercalação de sedimentos argiloso e arenoso, devido à proximidade com a planície de inundação do igarapé Auaí Grande, pois estão sujeitas, localmente, à variação da sazonalidade (Figura 2). As SEV 18, 25 e 26 exibem camadas argilosas mais espessas, se comparadas às demais sondagens do grupo 1. As SEV 6, 16, 23 e 24 indicaram litologias predominantemente arenosas a areno-argilosas. A baixa quantidade de argila nestes pontos de sondagens pode sugerir antigas cicatrizes deixadas pelas planícies de

inundação do igarapé. Assim, foi possível distinguir vestígios da atuação dessas planícies na área de estudo, tendo em vista a associação dos dados de resistividade elétrica e dos materiais geológicos pertinentes à Formação Boa Vista. Desse modo, o ensaio geofísico permitiu contextualizar localmente quatro zonas de resistividades distintas, sendo cada uma representativa de um tipo litológico específico, característico desta formação: arenosos (30.000 ≤ ρa ≤ 10.000 Ω.m), areno-argilosos (10.000 ≤ ρa ≤ 5.000 Ω.m), argilo-arenosos (5.000 ≤ ρa ≤ 1.000 Ω.m) e argilosos (1.000 ≤ ρa ≤ 700 Ω.m). Segundo Reis et al. (2003) e Riker (2005), os arenitos e os argilitos são as rochas predominantes em razão de a área de estudo estar assentada sobre a Formação Boa Vista. Há inúmeros estudos que tratam do comportamento elétrico de materiais geológicos, a exemplo de Parasnis & Orellana (1970), Kearey et al. (2009), Braga (2016), Bortolin & Malagutti Filho (2010), Souza et al. (2013), os quais geralmente associam areia e argila às leituras resistiva e condutiva, respectivamente. Estas leituras sofrem modificações quando associadas a contaminantes. Em áreas de aterros sanitários, os contaminantes associados ao chorume, reduzem significativamente a resistividade, pois favorecem a condução de corrente elétrica por serem muito ricos em íons (Gallas et al., 2005). Isso ocorre devido ao fato de o chorume ser intensamente poluidor, atacando os metais contidos nos resíduos (cádmio, chumbo, alumínio e mercúrio), liberando íons que se aglomeram aos materiais geológicos (Christensen et al., 2001; Bortolin & Malagutti Filho, 2010). Assim, os ensaios eletrorresistivos característicos do subgrupo 2A exibem situações condizentes com contaminações relacionadas ao chorume, pois possuem resistividades extremamente baixas, que chegam até 36 Ω.m em materiais predominantemente argilosos. As SEV 7 e 11 denotaram as zonas mais condutivas, limitadas a noroeste pelos depósitos aluvionares – oriundos, essencialmente, da planície de inundação do igarapé Auaí Grande – e a nordeste pelo relevo da região. Esta situação configura uma trapa natural, pois pode estar limitando

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a dispersão dos contaminantes. Porém, os valores de contaminação para as SEV 4 e 5 estão limitados pelas porções mais superficiais do aterro, não ultrapassando 8 m de profundidade. Logo, os contaminantes concentram-se nas regiões mais profundas, com valores de resistividade que não ultrapassam 75 Ω.m. O comportamento inicial ascendente da resistividade característico das SEV 4 e 5 pode estar relacionado à variação de sedimentos predominantemente areno-argilosos insaturados em contaminantes, enquanto que a descendência é vinculada à variação de materiais areno-argilosos a argilo-arenosos saturados em contaminantes. As SEV 7 e 11 apresentam contaminação ao longo de todas as profundidades investigadas, ressaltando-se que esta concentração é mais evidente nos materiais argilo-arenosos. De modo geral, a contaminação migra para as camadas inferiores, pois a característica arenosa e, consequentemente, porosa, possibilita a percolação do chorume. Além disso, a proximidade das sondagens (SEV 4, 5, 7 e 11) com as bancadas do aterro (cerca de 5 a 30 m) permitiu mensurar os valores baixos de resistividade, uma vez que a disposição do chorume tende a se concentrar nas áreas de descarte dos resíduos sólidos, visto que os valores de resistividade diminuem consideravelmente até dez vezes em relação ao que é considerado como normal (Souza et al., 2018). Em vista disso, a região do subgrupo 2A comporta-se como uma típica área relacionada à pluma de contaminação do chorume (250 ≤ ρa ≤ 36 Ω.m) proveniente do aterro. Desse modo, este subgrupo exibe valores com parâmetro total de ρa entre 36 a 3.312 Ω.m, os quais são discrepantes ao serem comparados aos ensaios do grupo geoelétrico 1 (723 e 29.940 Ω.m). A geomorfologia da área de estudo apresenta extensas superfícies aplainadas, com altitudes variando de 80 a 160 m e com suaves declividades (Beserra Neta & Tavares Junior, 2008). A altimetria denota cotas de 80 m para o aterro e 70 m para o norte do igarapé Auaí Grande. Portanto, a contextualização geofísica do subgrupo geoelétrico 2B em associação à geomorfologia da área

permitiu ponderar que este desnível, ainda que suave, pode permitir a migração dos fluidos (contaminados ou não), que, por sua vez, foram relacionados à contaminação por chorume. Isso foi confirmado por meio dos dados geofísicos, pois, no intervalo das cotas altimétricas, as resistividades do subgrupo geoelétrico 2B são tão baixas quanto as do 2A, sendo, entretanto, pouco acentuadas. A migração do chorume é facilitada pela ação gravitacional e pelos terraços aluvionares das planícies de inundação do igarapé Auaí Grande. As sondagens 8 e 9 estão intrinsicamente ligadas a essas planícies, permitindo concluir que os valores de resistividade mais baixos na SEV 9 (265 Ω.m) devem-se à sua proximidade com as mesmas. As planícies funcionam como meio de transporte para o chorume, principalmente em períodos chuvosos, pois o volume de água é mais expressivo, resultando em maior carreamento de areia em áreas de planícies (Suguio, 1980; Grotzinger & Jordan, 2013) e, consequentemente, em percolação e dispersão dos contaminantes. Nos períodos de inverno, a difusão da pluma torna-se mais intensa, por conta da oscilação do nível do lençol freático, uma vez que no período de estiagem ele varia em torno de 1,35 a 4 m (Ávila, 2007; Souza & Carvalho, 2017b). A soma dessas condições sazonais proporciona o aumento no volume de chorume em direção ao igarapé. Salienta-se que a SEV 10 pode representar o estágio mais avançado de migração em decorrência de possuir o menor valor de resistividade entre os ensaios do subgrupo 2A (72 Ω.m, a 24 m de profundidade), sugerindo que a pluma se estende, preferencialmente, na direção desta sondagem. Portanto, o subgrupo 2B foi denominado de zona de migração do chorume (250 ≤ ρa ≤ 36 Ω.m). A associação de características geomorfológicas, geológicas e geofísicas da área possibilitou dimensionar os limites da pluma de contaminação do aterro. O limite nordeste foi estabelecido utilizando-se cotas altimétricas, e o noroeste, por meio de materiais provenientes dos depósitos fluviais das planícies de inundação do igarapé Auaí Grande. As cotas altimétricas da porção nordeste

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consistem no intervalo de 75 a 78 m, e da noroeste, de 71 a 72 m. Esta diferença de 3 a 7 m foi um dos fatores cruciais na delimitação da pluma, haja vista que qualquer fluido sob a ação da gravidade tende a migrar para as porções mais baixas do relevo (Munson et al., 2004; Halliday et al., 2009) e, no caso do presente estudo, para a porção nordeste da área pesquisada. A planície de inundação do igarapé restrita à porção noroeste foi o outro elo que limitou a pluma. Os valores de resistividade foram mais altos para a região noroeste (1.391 a 27.048 Ω.m) do que para nordeste (2.171 a 11.002 Ω.m). A alta resistividade implica o surgimento de porções arenosas (Parasnis & Orellana, 1970), logo, a região noroeste estudada funciona como o limite oposto da pluma, devido ao fato de ser predominantemente arenosa e, consequentemente, resistiva. Os valores de resistividade exibidos pelos limites não podem ser relacionados a contaminantes, uma vez que, entre todas as outras leituras resistivas do grupo geoelétrico 2, estas são extremamente superiores. Portanto, o relevo e a planície de inundação serviram como trapa natural do chorume, nomeando, assim, o subgrupo 2C de zona limitante do chorume.

MODELO HIPOTÉTICO DE CONTAMINAÇÃO O modelo hipotético para a área do aterro sanitário de Boa Vista pôde ainda ser dimensionado por meio do mosaico de isovalores, o qual demonstrou a distribuição lateral de resistividade em sete níveis de investigações, apontando onde estão as zonas resistivas (30.000 ≤ ρa ≤ 10.000 Ω.m) e as condutivas (700 ≤ ρa ≤ 36 Ω.m). Constatouse que as porções anômalas condutivas ocorrem sob os depósitos de resíduos sólidos, com dispersão pronunciada nas profundidades entre 7,5 e 24 m. Entre os níveis de 1,3 a 4 m, são verificadas pequenas faixas condutivas, sugerindo que os contaminantes lixiviam e percolam entre as rochas porosas (arenitos) nas profundidades mais rasas. De acordo com o aumento de profundidade, de 7,5 a 24 m, tais contaminantes tendem a se acumular em subsuperfície, quando encontram materiais mais

argilosos que permitam isso, constituindo, assim, a pluma de contaminação do chorume. É importante enfatizar que a pluma é concordante com as áreas mais rebaixadas referentes ao igarapé Auaí Grande, sugerindo concentração nas porções noroeste, norte e nordeste, e migração para nordeste da área de estudo (Figura 9).

CONCLUSÃO O estudo geofísico executado no aterro sanitário municipal de Boa Vista, no estado de Roraima, tendo em vista a situação ambiental, identificou dois ambientes geoelétricos. Dessa forma, os ensaios eletrorresistivos associados ao grupo geoelétrico 1 (áreas adjacentes ao aterro) nas porções norte, nordeste, leste, sudeste, sul, sudoeste e oeste permitiram divagar sobre o comportamento elétrico e associá-lo ao contexto litológico pertinente à Formação Boa Vista: materiais arenosos (30.000 ≤ ρa ≤ 10.000 Ω.m), areno-argilosos (30.000 ≤ ρa ≤ 10.000 Ω.m), argiloarenosos (5.000 ≤ ρa ≤ 1.000 Ω.m) e argilosos (1.000 ≤ ρa ≤ 700 Ω.m). Estes parâmetros serviram de base para estabelecer a diferença entre as zonas contaminadas e as não contaminadas através da discrepância de valores (36 ≤ ρa ≤ 700 Ω.m). As zonas contaminadas perfazem a porção norte, nordeste e noroeste da área, sendo distinguidas como grupo geoelétrico 2 (subgrupos 2A, 2B e 2C). No subgrupo 2A, as anomalias condutivas (36 ≤ ρ a ≤ 250 Ω.m) foram caracterizadas como pertencentes à pluma de contaminação do chorume. A proximidade com as bancadas de descarte de resíduos sólidos foi um dos fatores que propiciou a aglomeração dos contaminantes em subsuperfície, sugerindo migração para as camadas inferiores, por conta da porosidade do material arenoso e pelo potencial gravitacional da área investigada. Nas maiores profundidades (18 a 24 m), os resíduos acumularam-se nas camadas predominantemente argilosas. No subgrupo 2B, correspondente à porção norte e referente ao entorno do aterro, as zonas condutivas (250 ≤ ρa ≤ 500 Ω.m) foram relacionadas à zona de

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Figura 9. Modelo hipotético da contaminação do aterro sanitário municipal de Boa Vista, em Roraima.

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migração do chorume, influenciada, principalmente, pela oscilação do lençol freático (em torno de 4 m) e pelas diferenças altimétricas de aproximadamente 10 m entre o aterro e a porção norte do igarapé Auaí Grande. O fluxo preferencial de migração é para nordeste, com direção à porção norte do igarapé. Desse modo, esta porção é afetada diretamente pelos contaminantes produzidos pelo aterro, permitindo uma interligação destes pelo fluxo subterrâneo. Os subgrupos 2A e 2B estão limitados pelo subgrupo 2C, considerado como trapa natural aos contaminantes (zona limitante do chorume), influenciados pelo relevo (limite a nordeste, 2.000 ≤ ρa ≤ 7.000 Ω.m) e pelas planícies de inundação (limite a noroeste, 1.300 ≤ ρa ≤ 5.000 Ω.m) do igarapé. Na porção sul do igarapé Auaí Grande não foram identificadas anomalias condutivas, o que sugere que os contaminantes não migram para esta porção por permanecerem na mesma cota altimétrica do aterro. De acordo com as Normas Brasileiras, NBR 8.419/92 (ABNT, 1992) e NBR 13.896/97 (ABNT, 1997), todo projeto de aterro sanitário deve seguir rígidos critérios de segurança e de monitoramento, que, quando ignorados, podem ocasionar problemas irreversíveis ao meio ambiente e, consequentemente, à sociedade. Para assegurar adequadas instalação e operação de um aterro, são estabelecidas exigências quanto à sua localização, avaliando-se a possível influência deste espaço na qualidade e no uso das águas superficiais e subterrâneas próximas. As NBR ditam as condições mínimas de proteção adequada das coleções hídricas superficiais e subterrâneas adjacentes. O projeto, a implantação e a operação do aterro sanitário municipal de Boa Vista são, contudo, inapropriados, pois a localização de um aterro deve estar no mínimo a uma distância de 200 m de qualquer corpo hídrico, o que não é vigente na área em apreço, visto que o aterro dista aproximadamente 100 m do igarapé Auaí Grande, sendo construído na bifurcação deste corpo hídrico. Cabe salientar que este igarapé deságua no principal rio do estado de Roraima (rio Branco), o maior abastecedor do município

boavistense, podendo acarretar em impacto ambiental em escala local e, futuramente, regional. A integralização da geologia à hidrogeologia (fluxo subterrâneo) e à física (efeito gravitacional) permitiu ponderar a disposição e a migração dos contaminantes na área. Ressalte-se que o ensaio eletrorresistivo tem baixo custo operacional e precisão imediata de resposta. É de vital importância a elaboração, a implementação, a operacionalização e o monitoramento das etapas do plano de gerenciamento de resíduos sólidos, incluindo o controle de disposição final ambientalmente adequado dos rejeitos, além da implantação de um sistema de monitoramento (piezômetros) para verificação de escape de gases. Considere-se que, quanto mais elevado for o depósito (células de deposição de resíduos), maior será a pressão sobre a migração desses fluidos residuais no sentido do fluxo das águas subterrâneas. Cabe ao poder público minimizar, corrigir e/ou neutralizar o dano ao meio ambiente, por meio da gestão dos resíduos e de medidas mitigatórias. Vale enfatizar que o levantamento e o monitoramento geofísico auxiliam na identificação dos focos de contaminação e no acompanhamento da evolução da pluma, de modo a facilitar a remediação da área de estudo.

AGRADECIMENTOS Ao Departamento de Geociências, da Universidade Federal do Amazonas, em nome do professor Dr. João da Silva Carvalho, por ceder o resistivímetro. À professora Ma. Lorena M. Feitoza e aos graduandos Ana P. Gauger, Fernando Guareschi, Franklin W. S. Carvalho e Thiago F. Soares, do curso de Geologia, da Universidade Federal de Roraima, pelo auxílio nas etapas de campo. REFERÊNCIAS ALI, H. O. & R. J. WHITELEY, 1981. Gravity exploration for groundwater in the Bara basin, sudan. Geoexploration 19(2): 127-141. DOI: <https://doi.org/10.1016/0016-7142(81)90025-9>. ANDRADE, G. G., 2015. Caracterização geoelétrica do aterro sanitário do município de Boa Vista/RR: 1-16. Relatório de Iniciação Científica. Universidade Federal de Roraima, Boa Vista.

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Notas de pesquisa

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Erythrolamprus miliaris orinus (Reptilia, Squamata, Dipsadidae): tentativas de predação de Boana faber e Leptodactylus latrans Erythrolamprus miliaris orinus (Reptilia, Squamata, Dipsadidae): predation attempts on Boana faber and Leptodactylus latrans (Amphibia, Anura) Ana Beatriz Carollo Rocha-LimaI, II, Isaías SantosIII, Letícia Suigh Carlos DuarteII, William Pinheiro da CostaI I

Universidade Estadual de Campinas. Campinas, São Paulo, Brasil II

III

Universidade Paulista. Jundiaí, São Paulo, Brasil

Reserva Betary. Centro de Estudos da Biodiversidade. Iporanga, São Paulo, Brasil

Resumo: A presente comunicação relata duas tentativas de predação envolvendo subadultos de Erythrolamprus miliaris orinus e duas espécies de anfíbios anuros de grande porte, bem como evidencia as possíveis estratégias da serpente para vencer sua presa diante da dificuldade em deglutir o indivíduo. Em ambos os casos, os anfíbios obtiveram êxito e escaparam do predador. O fato de os dois indivíduos apresentarem tamanho relativamente grande (entre 60 e 70 mm de comprimento rostro-cloacal) em relação à maioria dos anfíbios possivelmente favoreceu a fuga dos indivíduos, bem como a desistência da serpente em efetivar a predação. As estratégias aqui relatadas, em alguns casos, podem aumentar a eficiência da predação quando a presa for relativamente grande ou apresentar resistência. O tipo de substrato, a relação de tamanho entre presa e predador, bem como a experiência em forrageio da serpente podem também ser fatores limitantes para determinar a eficiência na captura. Palavras-chave: Dieta. Comportamento alimentar. Anura. Forrageamento. Subjugação. Abstract: This communication reports two predation attempts involving subadults of the snake Erythrolamprus miliaris orinus on two species of large anurans, as well as the possible strategies of the snake in the face of difficulty to ingest the prey individual. In both cases, amphibians were successful in escaping the predator. The fact that the two individuals were relatively large (between 60 and 70 mm snout-vent length) compared to most amphibians possibly favored the escape, as well as the withdrawal of the snake in effecting the predation. The strategies reported here, in some cases, can increase predation efficiency when the prey is relatively large or resistant. The type of substrate, the size relation between prey and predator and the experience of the snake also can be limiting factors to determine the efficiency of capture. Keywords: Diet. Feeding behavior. Anura. Foraging. Subjugation.

ROCHA-LIMA, A. B. C., I. SANTOS, L. S. C. DUARTE & W. P. COSTA, 2018. Erythrolamprus miliaris orinus (Reptilia, Squamata, Dipsadidae): tentativas de predação de Boana faber e Leptodactylus latrans. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 13(3): 455-460. Autora para correspondência: Ana Beatriz Carollo Rocha-Lima. Universidade Paulista. Campus Jundiaí. Instituto de Ciências da Saúde. Av. Armando Giassetti, 577 - Trevo Itu/Itatiba - Vila Hortolândia. Jundiaí, SP, Brasil. CEP 13214-525 (abeatrizcrl@gmail.com). Recebido em 09/01/2018 Aprovado em 25/05/2018 Responsabilidade editorial: Fernando da Silva Carvalho Filho

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Erythrolamprus miliaris orinus (Reptilia, Squamata, Dipsadidae): tentativas de predação de Boana faber e Leptodactylus latrans

INTRODUÇÃO A dieta é um dos principais aspectos associados ao nicho ecológico das serpentes, tendo influência sobre o comportamento alimentar, o habitat e o período de atividade dessas espécies (Toft, 1985). Entre as serpentes existentes na América do Sul, a família Dipsadidae (que inclui o gênero Erythrolamprus) possui grande número de representantes adaptados à predação de anfíbios, com diversas espécies anurófagas (Michaud & Dixon, 1989; Martins et al., 1993; Bernarde & Abe, 2010). Erythrolamprus miliaris (Linnaeus, 1758) apresenta hábito semiaquático, sendo frequentemente encontrada próxima a corpos d’água utilizados por diferentes grupos de anuros durante o período reprodutivo (Sazima & Haddad, 1992; Marques & Sazima, 2004). Além disso, essa é uma espécie politípica que inclui as subespécies E. miliaris miliaris (Linnaeus, 1758), E. m. amazonicus (Dunn, 1922), E. m. chrysostomus (Cope, 1868), E. m. merremii (Wied, 1821) e E. m. orinus (Griffin, 1916), sendo esta última a subespécie que ocorre em São Paulo, no sul de Minas Gerais, no Rio de Janeiro, no Paraná, em Santa Catarina e no Rio Grande do Sul (Lima, A. C., 2012), no Brasil, bem como nos chacos úmidos da Argentina e do Paraguai (Giraudo et al., 2006). O comportamento gregário, característico de muitos anfíbios, torna-os presas em potencial para todas as classes de vertebrados (Duellman & Trueb, 1986), incluindo as serpentes. Ainda que uma das principais causas da redução do número efetivo de indivíduos em uma comunidade de anfíbios seja a pressão de predação (Duellman & Trueb, 1986), e que eventos dessa natureza envolvendo serpentes e anfíbios estejam sendo documentados (Martins et al., 1993; Bovo & Sueiro, 2012; Forti & Bertoluci, 2012; Moya & Maffei, 2012), a eficiência da captura de anuros adultos por serpentes é pouco abordada. Neste trabalho, são relatadas duas tentativas de predação sem êxito envolvendo subadultos de E. m. orinus e dois indivíduos de anfíbios anuros considerados de grande porte, apresentando entre 60 e 70 mm de comprimento rostro-cloacal (CRC), Boana faber (Wied-Neuwied, 1821)

e Leptodactylus latrans (Steffen, 1815). Foram apresentadas também as possíveis estratégias da serpente para subjugar sua presa diante da dificuldade em deglutir o indivíduo, em função de este ser de tamanho relativamente grande.

MATERIAL E MÉTODOS As observações relatadas basearam-se em encontros ocasionais de eventos predatórios em duas áreas distintas. A observação foi realizada a uma distância suficientemente necessária para não haver interferência no comportamento dos indivíduos. O primeiro evento foi registrado entre 18:20 h e 19:21 h do dia 3 de outubro de 2010, no interior de um pneu, próximo a uma poça temporária em uma área aberta, com predomínio de vegetação de gramíneas (24° 35’ 00” S e 48° 35’ 33” O), no município de Iporanga, estado de São Paulo, Brasil. O segundo evento foi registrado entre 19:45 h e 22:25 h do dia 17 de setembro de 2012, em uma lagoa (23° 23’ 46” S e 46° 93’ 36” O), na serra do Japi, no município de Jundiaí, estado de São Paulo, Brasil. RESULTADOS De acordo com a observação e a análise feita das tentativas de predação, três estratégias para minar as forças do anuro puderam ser identificadas: (i) puxar o indivíduo para o fundo do corpo d’água (Figura 1); (ii) virar o indivíduo com o ventre para cima em movimentos circulatórios (Figura 2); e (iii) impulsionar o anuro contra o substrato (Figura 3). O primeiro evento observado refere-se à tentativa de predação de um indivíduo adulto de L. latrans por um subadulto de E. m. orinus de aproximadamente 60 cm de comprimento. O evento foi detectado após ser percebido o grito de agonia emitido pela rã, proveniente do interior do pneu. Ao se aproximar do local, visualizou-se que a serpente, em um momento de oportunismo, deu o bote em sua presa, apreendendo a perna esquerda da rã na posição dorsal (Figura 4). Após sua captura, a presa

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Bol. Mus. Para. Emílio Goeldi. Cienc. Nat., Belém, v. 13, n. 3, p. 455-460, set.-dez. 2018

Figura 1. E. m. orinus tentando puxar B. faber para dentro da água (estratégia i). Foto: W. P. da Costa (2012).

Figura 2. E. m. orinus, em movimentos circulatórios, tentando virar B. faber com o ventre para cima (estratégia ii). Foto: W. P. da Costa (2012).

Figura 3. E. m. orinus investindo contra B. faber parcialmente fora da água (estratégia iii). Foto: W. P. da Costa (2012).

Figura 4. E. m. orinus apreendendo a pata traseira de L. latrans (estratégia ii). Foto: I. Santos (2010).

ofereceu forte resistência, segurando-se na vegetação contida no interior do pneu. Por sua vez, a serpente realizou constantes movimentos circulatórios, na tentativa de minar a resistência da presa (estratégia ii), entretanto, o anuro acompanhou o movimento da serpente girando no mesmo sentido, evitando o possível deslocamento de seu membro posterior. Em momentos de menor agitação da serpente, a rã realizou movimentos repentinos, na tentativa de liberar sua perna da boca da serpente. O embate durou mais de 30 minutos, até que a serpente desistiu da presa, afastando-se rapidamente do

local. A rã, vendo-se livre, também saiu velozmente do interior do pneu, deslocando-se sobre a vegetação, sendo, então, capturada para o estudo. O voucher encontra-se tombado na coleção de anfíbios do Museu de Zoologia da Universidade de Campinas (ZUEC), sob o tombo de número 16838. O segundo evento observado refere-se à tentativa de predação de um indivíduo adulto de B. faber por um subadulto de E. m. orinus de aproximadamente 70 cm de comprimento. Foram identificados cinco indivíduos de B. faber em atividade normal de vocalização sobre vegetação

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Erythrolamprus miliaris orinus (Reptilia, Squamata, Dipsadidae): tentativas de predação de Boana faber e Leptodactylus latrans

arbóreo-arbustiva nas margens do corpo d’água, e apenas um indivíduo vocalizando em vegetação rente ao lago. Na sequência, ouviu-se um intenso grito de agonia vindo de um ponto a cerca de 3 m da margem, em uma área com predomínio de gramíneas emergentes, no interior do corpo d’água. Neste local, visualizou-se um macho de B. faber agarrado à vegetação emergente, alternando entre movimentos de tentativa de fuga e gritos de agonia, lutando contra a tentativa de predação de uma cobra d’água (E. m. orinus). A serpente também havia apreendido a presa pela perna esquerda, na posição dorsal, e o membro encontrava-se parcialmente deglutido. A serpente tentou sucessivas vezes puxar o indivíduo para o fundo do corpo d’água (estratégia i), porém o anuro se agarrou fortemente ao substrato e conseguiu resistir às tentativas. A serpente também tentou virar o indivíduo com o ventre para cima em movimentos circulatórios (estratégia ii), entretanto, assim como no evento anterior, o anuro acompanhou o movimento da serpente, girando no mesmo sentido, evitando, assim, o possível deslocamento de seu membro deglutido. Também foram observadas diversas investidas contra a presa em que a serpente saía com mais de 15 cm do corpo para fora da água, impulsionando o anuro contra o substrato, no qual este estava agarrado (estratégia iii). O embate continuou por aproximadamente 40 minutos, sempre próximo à margem do lago. A evolução na tentativa de deglutição da serpente cessou quando ela atingiu a região inguinal, dado que a presa apresentou comportamento de inflar os pulmões e manteve a perna direita estendida para trás, aumentando, assim, a resistência contra a deglutição. Por fim, a serpente saiu de dentro do corpo d’água com a presa, regurgitando o membro esquerdo do anfíbio, com movimentos laterais do corpo em S, abandonando a tentativa de predação na margem da lagoa. A serpente refugiou-se no folhiço, desaparecendo rapidamente, e o anfíbio afastou-se com dificuldade do local onde foi solto pela serpente. Logo após a soltura, o indivíduo foi recolhido e verificamos um corte profundo

no flanco direito, próximo à região inguinal, bem como marcas de dentes na perna esquerda, a qual manteve-se esticada durante todo o período em que o indivíduo foi manipulado, aparentando dificuldade de locomoção. O espécime foi levado ao laboratório, permanecendo vivo por mais duas horas. Após esse período, constatou-se a morte do indivíduo provavelmente em virtude da exaustão e perda de sangue. O voucher encontra-se tombado na coleção de anfíbios do Museu de Zoologia da Universidade de Campinas (ZUEC), sob o tombo de número 19961.

DISCUSSÃO São diversos os estudos que reportam Erythrolamprus miliaris (=Liophis miliaris) predando anuros grandes (gêneros Leptodactylus, Lithobates e Rhinella, Michaud & Dixon, 1989; Leptodactylus labyrinthicus (Spix, 1824), Sazima & Martins, 1990; Hylodes meridionalis (Mertens, 1927), Lima, A. F. & Colombo, 2008). Estudos recentes têm desvendado o status taxonômico de E. miliaris (Giraudo et al., 2006; Lima, A. C., 2012); hoje, sabe-se que se trata de uma espécie politípica. Como não há dados na literatura que confirmem que todas as subespécies apresentam as mesmas estratégias alimentares, futuros estudos devem investigar a dieta e as diferentes estratégias alimentares para as subespécies de E. miliaris, já que estes aspectos da história natural podem variar entre as espécies e, até mesmo, entre os biomas onde elas ocorrem. Boana faber, um anuro de grande porte, é uma presa comum entre as serpentes (Helicops modestus Günther, 1861, Martins et al., 1993; Thamnodynastes strigatus (Günther, 1858), Toledo et al., 2007), entre outros vertebrados (mamífero Cerdocyon thous (Linnaeus, 1766) e ave Tyto alba (Scopoli, 1769), Martins et al., 1993; anfíbios Leptodactylus labyrinthicus e L. ocellatus (Linnaeus, 1758), Toledo et al., 2007) e até entre alguns invertebrados (larvas de libélula e baratas-d’água, Martins et al., 1993). Já os relatos que envolvem a predação de indivíduos adultos de L. latrans são mais escassos (barata-d’água Belostoma annulipes (Herrich-Schäffer, 1846), Lima, A. C., 1940; caranguejo

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Dilocarcinus pagei Stimpson, 1861, Affonso & Signorelli, 2011). Uma aparente vantagem em se alimentar de indivíduos relativamente grandes seria a elevada quantidade de energia obtida de uma só vez, porém um erro na avaliação pode ocasionar gasto de energia desnecessário, resultando em baixa eficiência na captura (Sazima & Martins, 1990). A grande maioria dos relatos de predação reporta a observação de eventos predatórios bem sucedidos e/ou baseiam-se na análise do conteúdo estomacal dos predadores (Michaud & Dixon, 1989; Martins et al., 1993; Toledo et al., 2007; Lima, A. F. & Colombo, 2008; Affonso & Signorelli, 2011), enquanto os relatos de tentativas mal sucedidas são escassos (Sazima & Martins, 1990; Forti & Bertoluci, 2012), sendo praticamente inexistente a literatura sobre a análise da eficiência da captura e da taxa de sucesso de eventos predatórios. Sazima & Martins (1990) consideram que tentativas de predar indivíduos de tamanho relativamente grande sejam um evento frequentemente associado a indivíduos jovens, que, por inexperiência, podem cometer um erro na avaliação do tamanho da presa. Em relação às estratégias de resistência à predação pelos anuros, Forti & Bertoluci (2012) reportaram um macho de B. faber emitindo gritos de agonia e tentando escapar para a frente, segurando a vegetação da grama com as mãos, enquanto a serpente a puxava para trás. Ambos os anuros incluídos na presente comunicação demonstraram a mesma estratégia. Assim como no evento reportado por Forti & Bertoluci (2012), os indivíduos observados nesta pesquisa obtiveram êxito em escapar do predador. As estratégias de resistência à predação desenvolvidas pelos anuros possivelmente devem ter relevância para a sobrevivência de muitos indivíduos nos casos em que os predadores não subjugam a presa por inoculação de veneno. Em ambos os relatos da presente comunicação, os anfíbios obtiveram êxito em escapar do predador, entretanto, no caso de B. faber, o indivíduo não sobreviveu. Segundo Martins et al. (1993), um dos principais fatores para a mortalidade de indivíduos de B. faber em uma

comunidade é a pressão de predação. Aqui foi relatada a morte do indivíduo, não pela predação em si, mas sim por consequência à tentativa de predação de um indivíduo de E. m. orinus. Portanto, este aspecto aumenta a importância de E. m. orinus como fator de controle do efetivo de indivíduos da espécie em uma comunidade. A complexidade taxonômica do gênero – ainda não completamente desvendada – aliada à falta de uma hipótese filogenética que suporte o monofiletismo do grupo são, no entanto, fatores que podem influenciar a existência de diferentes estratégias alimentares. Não existe, até o momento, nenhuma hipótese filogenética que comprove o monofiletismo deste grupo e, se for comprovado seu parafiletismo, isso pode refletir na variação das estratégias alimentares dos táxons em questão.

CONCLUSÃO As estratégias de resistência aqui reportadas para as presas, aliadas ao fato de ambos os indivíduos apresentarem tamanho relativamente grande em relação à maioria dos anfíbios, possivelmente favoreceram a fuga dos indivíduos e ocasionaram a desistência da serpente em efetivar a predação. As estratégias de subjugação das serpentes, em alguns casos, podem aumentar a eficiência da predação quando a presa for relativamente grande ou apresentar resistência. Ainda assim, o tipo de substrato, a relação de tamanho entre presa e predador e a experiência da serpente podem ser fatores limitantes para determinar a eficiência na captura, bem como o êxito dos anuros em escaparem do predador. A presente comunicação pode contribuir para o entendimento do processo de predação realizado por serpentes e, mais especificamente, para elucidar aspectos do comportamento alimentar da subespécie E. m. orinus. Além disso, acrescenta novos registros de tentativas de predação de presas maiores do que os seus predadores, adicionando informações inéditas sobre os predadores de L. latrans.

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Erythrolamprus miliaris orinus (Reptilia, Squamata, Dipsadidae): tentativas de predação de Boana faber e Leptodactylus latrans

AGRADECIMENTOS A L. Maretti e R. Pereira, da Secretaria do Meio Ambiente de Jundiaí, pelas autorizações concedidas. Aos professores L. F. Toledo e I. Sazima, pelas valiosas contribuições, e ao colega I. S. Oliveira, pela revisão do manuscrito. REFERÊNCIAS AFFONSO, I. P. & L. SIGNORELLI, 2011. Predation on frogs by the introduced crab Dilocarcinus pagei Stimpson, 1861 (Decapoda, Trichodactylidae) on a neotropical floodplain. Crustaceana 84(12-13): 1653-1657. BERNARDE, P. S. & A. S. ABE, 2010. Hábitos alimentares de serpentes em Espigão do Oeste, Rondônia, Brasil. Biota Neotropica 10(1): 167-173. DOI: <http://dx.doi.org/10.1590/ S1676-06032010000100017>. BOVO, R. P. & L. R. SUEIRO, 2012. Records of predation on Itapotihyla langsdorffii (Anura: Hylidae) by Chironius bicarinatus (Serpentes: Colubridae) with notes on foraging substrate. Herpetology Notes 5: 291-292. DUELLMAN, W. E. & L. TRUEB, 1986. Biology of amphibians: 1-670. Mc. Graw-Hill, New York. FORTI, L. R. & J. BERTOLUCI, 2012. Distress call of Hypsiboas faber (Anura: Hylidae) during a Liophis miliaris (Serpentes: Colubridae) attack. Herpetology Notes 5: 187-188. GIRAUDO, A. R., V. ARZAMENDIA & P. CACCIALI, 2006. Geographic variation and taxonomic status of the southern most populations of Liophis miliaris (Linnaeus, 1758) (Serpentes: Colubridae). The Herpetological Journal 16(2): 213-220. LIMA. A. C., 1940. Insetos do Brasil: hemípteros: 1-351. Escola Nacional de Agronomia, Rio de Janeiro. LIMA, A. C., 2012. Revisão taxonômica da serpente neotropical Liophis miliaris (Linnaeus, 1758) (Serpentes: Colubridae): 1-109. Tese (Doutorado em Ciências Biológicas/Zoologia) – Museu Nacional/Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro.

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Museu Paraense Emílio Goeldi/MCTIC. Belém, Pará, Brasil

Instituto de Pesquisas Científicas e Tecnológicas do Estado do Amapá. Macapá, Amapá, Brasil

Abstract: Epictia collaris is reported for the first time from Amapá and Brazil. We provide a map with all known localities of this species in Suriname, French Guiana, and Brazil. Some new data on habitat and colour in life are presented. Keywords: Snakes. New distribution records. Guiana. Colouration. Resumo: Registramos o primeiro exemplar de Epictia collaris para o estado do Amapá e para o Brasil, fornecendo um mapa com todas as localidades conhecidas desta espécie para o Suriname, a Guiana Francesa e o Brasil. Apresentamos alguns novos dados sobre habitat e cor do animal em vida. Palavras-chave: Serpentes. Novos dados sobre distribuição. Guiana. Coloração.

HOOGMOED, M. S. & J. D. LIMA, 2018. Epictia collaris (Hoogmoed, 1977) (Squamata: Leptotyphlopidae), a species of snake new for the herpetofauna of Amapá and Brazil, with additional localities in French Guiana and a distribution map. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 13(3): 461-465. Autor para correspondência: Marinus S. Hoogmoed. Museu Paraense Emílio Goeldi/MCTIC. Coordenação de Zoologia. Av. Perimetral, 1901 – Terra Firme. Belém, PA, Brasil. CEP 66077-530 (marinus@museu-goeldi.br). Recebido em 06/08/2018 Aprovado em 19/09/2018 Responsabilidade editorial: Fernando da Silva Carvalho Filho

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Epictia collaris (Hoogmoed, 1977) (Reptilia: Squamata: Leptotyphlopidae), new record for the herpetofauna of Amapá and Brazil...

INTRODUCTION Epictia collaris (Hoogmoed, 1977) was described as Leptotyphlops collaris on the basis of seven specimens from Suriname (Base Camp Nassau Mountains and Brownsberg) and two specimens from French Guiana (Montagne Mahury, and between Cayenne and Dégrad des Cannes) (Hoogmoed, 1977). Adalsteinsson et al. (2009) reviewed the Family Leptotyphlopidae and devided the genus Leptotyphlops in several genera. L. collaris was allocated to the resurrected genus Epictia Gray, 1845. The species was only known from Suriname and French Guiana, until it was collected in northern Amapá in 2005. We here report on new localities in French Guiana and Brazil.

rainforest. In French Guiana several authors provided new localities (arranged chronologically below) (Figure 2): - Camp Muséum National d’Histoire Naturelle (MNHN) St. Eugène, Petit Saut, 4° 51’ N 53° 00’ W (personal communication of de Massary in 1998 to Starace, 2013);

MATERIAL AND METHODS Data used are based on one recently collected specimen (IEPA 783), on literature, on pictures and on internet sites. Collection acronyms used follow Sabaj Pérez (2016). Figure 1. Epictia collaris, dorsolateral view of specimen photographed on Brownsberg, showing the distinctive yellow spots in the nuchal area, tip of snout and tip of tail. Photo: M. H. Edelman (2016).

RESULTS DISTRIBUTION After its description E. collaris was mentioned in several publications, all of which repeated the data provided in the original description or only mentioned the name (Abuys, 1982, 2003; Hoogmoed, 1983 [1982]; McDiarmid et al., 1999; Claessen, 2002; Avila-Pires, 2005; Wallach et al., 2014; Wallach, 2016). Gasc & Rodrigues (1980) provided a new locality in French Guiana (Saut Pararé on the Arataye river, 4° 10’ 15.30” N 52° 40’ 57.58” W). Several authors (Chippeaux, 1987; Starace, 1998; Abuys, 2003; Ouboter & Hoogmoed, 2017) combined the data for French Guiana from Hoogmoed (1977) and Gasc & Rodrigues (1980). Abuys (2003) mentioned new material photographed on the Brownsberg (= Brown’s Mountain), plateau (type locality) in June 1984, and on August 3, 2016, M.H. Edelman photographed another live specimen (Figure 1) on the top plateau (450 m) of the Brownsberg, Suriname, where it was found under a fallen tree trunk in closed

Figure 2. Distribution of Epictia collaris. Green squares: localities from literature; yellow dots: new localities in French Guiana; red star: new locality in Brazil. The two northeastern most localities in French Guiana represent Parque National Régionale Trésore (left) and Camp Patawa (right). The locality Montagne de Kaw is between those localities and for clarity has not been indicated with yet another dot. Map: T. C. S. Avila-Pires (2018).

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- Reserve biologique dirigée Lucifer Dékou-Dékou, 550 m, 4° 47’ 15” N 53° 55’ 10” W (Blanc & Dewynter, 2005); - Montagne de Kaw, 322 m, 4° 33’ 0.40” N 52° 12’ 21.60” W (Blanc & Dewynter, 2005); - Parque National Régionale Trésore, 200 m, 4° 35’ 28” N 52° 18’ 04” W (pictures on internet: Groot, 2006 and Spzigel, 2014); - Camp Patawa, piste de Kaw, 177 m, 4° 32’ 40.74” N 52° 9’ 9.29” W (personal communication of Bittencourt, Gower & Wilkinson reported by Starace, 2013); - Saut Sabbat, 5° 23’ 20.12” N 53° 40’ 19.91” W (Starace, 2013); - Mont Itoupé, 830 m, 3° 01’ 39” N 53° 04’ 39” W (picture on internet: Brusini, s. d.). M. Dewynter (personal communication, April 24, 2018) provided us with an unpublished map of the distribution of E. collaris in French Guiana, collated during the Red List preparation of French Guiana reptiles. The map is based on 24 specimens that occurred in 13 grid cells, a few of the localities (not published) used during that process are not in our list and map, but they all fall within the area (polygon) of occurrence shown in our map. The species was evaluated as Least Concern (UICN Comité Français & MNHN, 2017) and the assumption was that it would occur in the entire forested area of French Guiana. The presence of E. collaris in the Brazilian part of the Guiana Shield was to be expected, but extensive fieldwork in northern Pará did not register the species for the area (Avila-Pires et al., 2010). On January 15, 2005, at 9:27 a.m. the junior author (JDL) collected a specimen of Epictia collaris in undisturbed terra firme forest, with little undergrowth and a leaf litter layer of 10-30 cm on the forest floor, near the tripartite border of Brazil, Suriname and French Guiana. The locality is in the extreme northwest of the municipality of Laranjal do Jari, on the Rio Mapaoni in the Parque Nacional Montanhas do Tumucumaque (2° 11’ 36” N 54° 35’ 15” W), at an elevation of about 220-230 m, in the Brazilian state of Amapá (Bernard, 2008, p. 28),

just south of the border with French Guiana (Figure 2). The specimen was collected while searching leaf litter deposited on a fallen tree trunk. This specimen extends the known distribution of E. collaris considerably to the south of formerly known localities, viz. 233 km SW of Saut Pararé in French Guiana and 285 km due South of Nassau Mountains in Suriname. This is the first record for Amapá and Brazil of this snake of which the known distribution until recently was thought to be limited to northeastern Suriname and northern French Guiana (Starace, 1998, 2013; Ouboter & Hoogmoed, 2017). Lima (2008) did not mention this species, he only mentioned Leptotyphlops tenella Klauber, 1939, from the Rio Mapaoni locality, which was a wrong identification of the specimen here reported.

DESCRIPTION The specimen is deposited in the collection of Instituto de Pesquisas Científicas e Tecnológicas do Estado do Amapá (IEPA) (registration number 783, field number TQ314). Its total length is 111 mm, SVL 102 mm, tail length 9 mm, with a downward directed sharp spine at its tip. Its scalation characters of the head agree with those described and illustrated by Hoogmoed (1977). Total number of dorsal’s between rostral and tip of tail 163, ventral’s between mental and anal shield 151 (the first five distinctly smaller than the rest), subcaudals 15+1, scales around midbody 14, scales around middle of tail 10. Tongue white, deeply bifurcated with long, narrow, conical tips. Colour in life of this specimen (fieldnotes JDL): brilliant, brown with several dark, longitudinal lines, head darker tending to black. In preservative brown with cream (in life yellow) spots on the rostral and mental (both small), a pair of larger cream spots on the lateral, posterior part of the head/neck region, a large cream spot on the tip of the tail (mostly on ventral part, dorsally just visible) and a large cream spot under the tail, immediately posterior of the cloacal opening. There are no distinct darker lines visible, but anteriorly four, more posteriorly

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six, rows of dorsal scales show a darker brown area on the base of each scale. The head is only very slightly darker than the body. Starace (2013) studied a specimen with a total length of 120 mm. This makes it the largest specimen known. The size range of all other specimens known is 57-111 mm. Blanc & Dewynter (2005), Groot (2006), Starace (2013), Spzigel (2014), INPN (2017) and Brusini (s. d.), provided good pictures of live specimens. From these pictures it is clear that the light spots are bright yellow in life (also see Figure 1). It should be noted that the picture in Groot (2006) is practically the same as one of the pictures in Blanc & Dewynter (2005); apparently, this concerns the same specimen, only the angle under which the picture was taken differs slightly. Unfortunately INPN (2017) did not provide details about the location of the specimen pictured.

ECOLOGICAL OBSERVATIONS Gasc & Rodrigues (1980) reported two specimens (male and female) found 50 cm above the forest floor in an accumulation of fallen leaves at the base of the junction of leaves of a spiny palm (Astrocaryum) that function as a receptacle (funnel) to gather dead leaves. Blanc & Dewynter (2005) mentioned that two specimens were collected at Montagne de Kaw in pitfalls. Groot (2006) also mentioned that the species was collected during an inventory of small mammals in Parque National Régionale Trésore. M. H. Hegelman (personal communication, 2018) found a specimen (Figure 1) on Brownsberg under a fallen tree trunk in closed rainforest at an altitude of 450 m in 2016. CONSERVATION IUCN (2016), UICN Comité Français & MNHN (2017) and Ouboter & Hoogmoed (2017) list this species as Least Concern, using IUCN criteria. The new distribution data presented here only fortify this conclusion. The specimen is known from undisturbed primary forest and from the

surroundings of Cayenne, indicating it can support a certain level of disturbance. It probably occurs throughout French Guiana, eastern Suriname and in Brazil in Amapá and northern Pará.

ACKNOWLEDGEMENTS The collecting license for the fieldwork in the Tumucumaque area was provided by Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis (IBAMA) (n. 3/2005). Fieldwork benefited greatly from the invaluable help of the 34th Battalion of Infantry of the Brazilian Army in Macapá. Conservation International do Brasil (CI-Brasil) financed the expeditions in the Tumucumaque area. Maël Dewynter (French Guiana) provided important information. M. H. Edelman (Netherlands) and J. F. Spzigel (French Guiana) provided pictures of living specimens and shared locality data. Teresa Avila-Pires made the distribution map. We want to thank Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG) and IEPA for providing working space to, respectively, M. S. Hoogmoed and J. D. Lima. REFERENCES ABUYS, A., 1982. De slangen van Suriname, Deel I: de wormslangen. Litteratura Serpentium 2(2): 64-82. ABUYS, A., 2003. De slangen van Suriname em de andere Guyana’s: 1-592. Gopher Publishers, Groningen. ADALSTEINSSON, S. A., W. BRANCH, S. TRAPE, L. J. VITT & S. B. HEDGES, 2009. Molecular phylogeny, classification, and biogeography of snakes of the Family Leptotyphlopidae (Reptilia, Squamata). Zootaxa 2244: 1-50. AVILA-PIRES, T. C. S., 2005. Reptiles. Bulletin of the Biological Society of Washington 13: 25-40. DOI: <https://doi. org/10.2988/0097-0298(2005)13[25:R]2.0.CO;2>. AVILA-PIRES, T. C. S., M. S. HOOGMOED & W. A. ROCHA, 2010. Notes on the vertebrates of northern Pará, Brazil: a forgotten part of the Guianan Region. I. Herpetofauna. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 5(1): 13-112. BERNARD, E. (Ed.), 2008. Inventários biológicos rápidos no Parque Nacional Montanhas do Tumucumaque, Amapá, Brasil. RAP Bulletin of Biological assessment 48: 1-145.

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Para La Tierra. Centro IDEAL. Pilar, Ñeembucú, Paraguai II III

FAUNA Paraguay. Encarnación, Itapúa, Paraguai

Birdquest Ltd. Clitheroe, Lancashire, Reino Unido

Abstract: Observations of defensive behaviours in two species of tinamous are described. Use of the subcaudal feathers as a means of nest crypsis is described and illustrated in an incubating Tataupa Tinamou (Crypturellus tataupa (Temminck, 1815)). An arboreal roosting Solitary Tinamou [Tinamus solitarius (Vieillot, 1819)] is shown to deliberately assume a tail up posture indicating Batesian mimicry of a large owl. It is hypothesised that the imbricated scales on the posterior tarsi of this species assist in assuming this posture, and that such a defence is necessary given the exposed perches on which they choose to roost and the notoriously poor flight capacity of members of this family. Keywords: Batesian mimicry. Crypturellus tataupa. Nest defence. Paraguay. Tataupa Tinamou. Resumo: Observações do comportamento defensivo de duas espécies de Tinamidae foram descritas. É descrito e ilustrado o uso de penas subcaudais como mecanismo de crípse do ninho por um espécime de inhambu-chintã (Crypturellus tataupa (Temminck, 1815)), que estava encubando os ovos. Também foi registrado um espécime de macuco [Tinamus solitarius (Vieillot, 1819)] que estava empoleirado no galho de uma árvore e, quando perturbado, ergueu a cauda, assumindo a aparência de uma coruja, possivelmente um exemplo de mimetismo Batesiano. Supõe-se que as escamas imbricadas da parte posterior do tarso ajudam a assumir essa posição e que essa defesa é necessária, já que aves desta família repousam durante a noite em galhos expostos e possuem capacidade de voo limitada. Palavras-chave: Mimetismo Batesiano. Crypturellus tataupa. Defesa do ninho. Paraguai. Inhambu-chintã.

SMITH, P. & P. MORRIS, 2018. Crypsis in two species of tinamou (Tinamiformes: Tinamidae): roosting Solitary Tinamous [Tinamus solitarius (Vieillot, 1819)] probably mimic owls. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 13(3): 467-470. Autor para correspondência: Paul Smith. Para La Tierra. Centro IDEAL. Mariscal Estigarribia 321 c/ Tte. Capurro. Pilar, Ñeembucú, Paraguai (faunaparaguay@gmail.com). Recebido em 31/10/2017 Aprovado em 08/04/2018 Responsabilidade editorial: Fernando da Silva Carvalho Filho

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Crypsis in two species of tinamou (Tinamiformes: Tinamidae): roosting Solitary Tinamous [Tinamus solitarius (Vieillot, 1819)] probably mimic owls

The tinamous (Tinamidae) are a family of primitive, terrestrial gamebirds endemic to Central and South America (Davies, 2002). They are typically shy, inconspicuous and with cryptic plumage, and occur in a variety of grassland and forested habitats from sea level to the almost 5,000 m in the high Andes (Fjeldsa & Krabbe, 1990). Twelve species of tinamou in seven genera occur in Paraguay (Guyra Paraguay, 2004). Many species in the genera Tinamus and Crypturellus, have the ‘tail’, belly and subcaudal plumage intricately patterned with cryptic, marbled feathers (Davies, 2002). Though startled birds generally sneak away through undergrowth, crouch or suddenly burst into flight, birds that are unable to do so (e.g. when nesting or roosting), will commonly raise the tail end, pushing the head downwards and fan the subcaudal and belly feathers in a form of cryptic defence. Similar behaviours have also been reported during courtship where it is assumed that they give an inflated impression of the size of the bird (Sick, 1993) or provide visual cues analogous to similar displays seen in pheasants (Phasianidae) (Davidson, 1976). In this paper we describe two observations of cryptic behaviours in two species of forest tinamou from Paraguay: Tataupa Tinamou Crypturellus tataupa (Temminck, 1815) and Solitary Tinamou Tinamus solitarius (Vieillot, 1819).

TATAUPA TINAMOU CRYPTURELLUS TATAUPA CRYPSIS AT THE NEST Tataupa Tinamou Crypturellus tataupa is one of the commonest forest tinamous in Paraguay, occurring throughout the country in both humid and dry habitats (Guyra Paraguay, 2005). A nesting Tataupa Tinamou at Pro Cosara, Parque Nacional San Rafael, Itapúa department during February 2008 was observed by PS to adopt a cryptic pose whilst sitting on five eggs on a nest (Figures 1 and 2) exposed in leaf litter at the edge of a bamboo thicket. Though the sitting bird allowed a close approach to less than a metre, the defensive intention of the behaviour was confirmed by the bird slowly rotating the body as the

Figure 1. Incubating male Tataupa Tinamou at Pro Cosara, Parque Nacional San Rafael, Itapúa department, Paraguay. Photo: Pro Cosara (26 February 2008).

Figure 2. Same bird as Figure 1 adopting cryptic posture upon approach of the observer. Photo: Pro Cosara (26 February 2008).

observer changed direction, thereby ensuring that the tail end was continually in view. Tinamou eggs are well-known for being conspicuous, brightly-coloured, with a ‘porcelain’ appearance, and they are typically large when compared to the size of the adult (Sick, 1993). Such defensive behaviours, which involve considerable risk to the sitting male, may have evolved because of the high energetic investment made by both sexes in reproduction, coupled with the obvious vulnerability of conspicuous eggs in ground nests.

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The same Tataupa Tinamou was seen to carefully cover the eggs with vegetation when leaving them unattended, a protective behaviour observed in other species of the genus (Schwartz & Lentino, 1984). Additionally, Sick (1993) mentioned injury feigning in an individual of this species that was startled at a nest, but this was not observed in the Paraguayan individual which, when approached too closely, crept slowly away into nearby undergrowth with the head held close to the ground.

SOLITARY TINAMOU TINAMUS SOLITARIUS PROBABLE OWL MIMICRY The Solitary Tinamou Tinamus solitarius, one of the largest members of the family, is an Atlantic Forest endemic occurring in eastern and central Brazil, eastern Paraguay and northeastern Argentina (Cabot, 1992). It is an arboreal rooster, choosing horizontal branches in the subcanopy. They go to roost noisily, resting on their tarsi which are hardened on the posterior side and covered with imbricated scales which enable the bird to maintain a grip without using the feet (Sick, 1993). Imbricated scales are absent in the congeneric Great Grey Tinamou Tinamus tao Temminck, 1815 which only occasionally roosts arboreally, and when it does, does so on a bed of branches rather than on a single branch (Sick, 1993). The typical roosting pose of Solitary Tinamou is upright with the head drawn into the shoulders (Figure 3). However on two occasions at the Reserva Bosque Mbaracayú, Canindeyú department during August 2014 (PS) and October 2015 (PS and PM), when roosting birds were approached at night, they adopted a head down-tail up pose with ventral feathers fanned which, when viewed from behind, was strikingly owl-like in both form and appearance. Batesian mimicry occurs when an inoffensive species evolves to imitate a harmful or noxious species or species group in order to deter predation. There would seem little doubt that this is a form of Batesian mimicry as on each occasion the bird deliberately turned to present its rear end to the observers (Figures 3-5), and was

Figure 3. Roosting adult Solitary Tinamou at Reserva Bosque Mbaracayú, Canindeyú department, Paraguay. Photo: Pete Morris (October 2015).

Figure 4. Same bird as Figure 3 deliberately turning away from the observers. Photo: Pete Morris (October 2015).

Figure 5. Same bird as Figures 3-4 adopting the tail up posture showing Batesian mimicry of a large owl. Photo: Pete Morris (October 2015).

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Crypsis in two species of tinamou (Tinamiformes: Tinamidae): roosting Solitary Tinamous [Tinamus solitarius (Vieillot, 1819)] probably mimic owls

immediately and independently identified as a large owl by observers on both occasions until it could be observed more closely. The ventral plumage of tinamous does not itself resemble foliage, though the complex, cryptic patterns can act to break up the birds outline in densely-vegetated areas. Regardless, imitating foliage whilst roosting on exposed branches would seem a rather convoluted and unnecessary defensive strategy, less effective as an antipredation method than simply roosting within foliage. The evolution of the imbricated scales on the posterior tarsi of Tinamus tinamous indicates strong selective pressure for arboreal roosting and this highly-developed gripping system is presumably also necessary in order for the bird to assume this delicately-balanced tail up posture whilst perched. Though arboreal roosting in Tinamus may be interpreted as an attempt to avoid nocturnal terrestrial predators, the exposed perches that the birds chose leave them vulnerable to nocturnal arboreal predators. Tinamous are famously weak fliers, their initial burst of powerful flight being noisy and sustainable for only a short distance due to a small heart (0.19-0.25 % of total body weight) providing insufficient blood flow to the well-developed pectoral muscles (Davies, 2002). Sick (1993, p. 96) comments on how Solitary Tinamous reach the roosting branches noisily and clumsily “taking off almost vertically in a previously chosen trajectory that must be completely free of obstacles”. Noisy take off, a physiological inability to sustain flight and a lack of manoeuvrability once airborne means that the typical tinamou defence of suddenly bursting into flight upon the close approach of a potential nocturnal predator becomes extremely risky for an arboreal roosting bird at night. The loud wing noise would draw considerable attention, the risk of collision with branches in the dark is extremely high and the low flight capacity would provide only limited distance between the bird and the predator. Indeed, under such circumstances the evolution of further mechanisms that discourage close approach by a predator,

such as the proposed Batesian mimicry in this case, would seem a logical and important way to avoid this potentially dangerous scenario.

ACKNOWLEDGEMENTS The authors thank all of the participants in the Neotropical Bird Club fundraising tour organised by Birdquest/FAUNA Paraguay, during which some of these observations were obtained. The hospitality of the Hostettler family at San Rafael National Park and the role of Pro Cosara in protecting this national treasure is greatly appreciated. We are also grateful to Pro Cosara for permission to use their images of Tataupa Tinamou from their Estación Ecológica de San Rafael (ECOSARA) project. PS thanks the Programa Nacional de Incentivo a los Investigadores (PRONII), program of Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) for its support. REFERENCES CABOT, J., 1992. Tinamidae (tinamous). In: J. DEL HOYO, A. ELLIOTT & J. SARGATAL (Ed.): Handbook of the birds of the world: v. 1: ostrich to ducks: 112-144. Lynx Edicions, Barcelona. DAVIDSON, G. W. H., 1976. The function of tail and under tail covert pattern in pheasants. Ibis 118(1): 123-126. DOI: https://doi. org/10.1111/j.1474-919X.1976.tb02019.x. DAVIES, S. J. J. F., 2002. Ratites and tinamous: 1-360. Oxford University Press, Oxford. FJELDSA, J. & N. KRABBE, 1990. Birds of the high Andes: 1-876. University of Copenhagen/Apollo Books, Copenhagen. GUYRA PARAGUAY, 2004. Lista anotada de las aves del Paraguay/ Annotated checklist of the birds of Paraguay: 1-200. Guyra Paraguay, Asunción. GUYRA PARAGUAY, 2005. Atlas de las aves de Paraguay: 1-212. Guyra Paraguay, Asunción. SCHWARTZ, P. & M. LENTINO, 1984. Relaciones del groupo Crypturellus noctivagus indicados por su voz (Aves: Tinamidae). Ministerio del Ambiente y de los Recursos Naturales Renovables (Serie Informes Científicos DGSIIA/IC, 23), Caracas. SICK, H., 1993. Birds in Brazil: 1-703. Princeton University Press, New Jersey.

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Memรณria

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A Coordenação de Botânica do Museu Paraense Emílio Goeldi no decorrer de 150 anos da instituição Updating the Botany Coordination of the Museu Paraense Emílio Goeldi throughout the 150 years Ricardo de S. Secco Museu Paraense Emílio Goeldi/MCTIC. Belém, Pará, Brasil

Resumo: Apresenta-se, nesta contribuição, um relato histórico e atualizado sobre a origem e as ações da Coordenação de Botânica (COBOT) do Museu Paraense Emílio Goeldi, ao longo de 150 anos da instituição. São destacados os tempos de Jacques Huber, Adolpho Ducke e Paulo Cavalcante, alcançando os avanços trazidos por João Murça Pires e culminando com a chegada de novos projetos e atividades estabelecidos nos séculos XX e XXI. Palavras-chave: Amazônia. Biodiversidade vegetal. Coleções botânicas. Herbário. Museu Paraense Emílio Goeldi. Abstract: An updated historical account about the origin and activities of the Botany Division of the Museu Paraense Emílio Goeldi (COBOT) throughout the 150 years of the institution is given here. It highlights the periods of Jacques Huber, Adolpho Ducke, and Paulo Cavalcante, followed by the advances introduced by João Murça Pires, and continuing with the arrival of new projects and activities in the 20th and 21st centuries. Keywords: Amazonia. Plants diversity. Botanical collections. Herbarium. Museu Paraense Emílio Goeldi.

SECCO, R. S. A Coordenação de Botânica do Museu Paraense Emílio Goeldi no decorrer de 150 anos da instituição. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais 13(3): 473-483. Autor para correspondência: Ricardo de S. Secco. Museu Paraense Emílio Goeldi/MCTIC. Av. Magalhães Barata, 376. Belém, PA, Brasil. CEP 66040-170 (rsecco@museu-goeldi.br). Recebido em 17/10/2017 Aprovado em 27/11/2018 Responsabilidade editorial: Fernando da Silva Carvalho Filho

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A Coordenação de Botânica do Museu Paraense Emílio Goeldi no decorrer de 150 anos da instituição

INTRODUÇÃO REMINISCÊNCIAS E UM BREVE HISTÓRICO Para revisar a atuação do Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG) no que se refere à área da Botânica em 150 anos de trajetória institucional, foi imprescindível recorrer à memória, e nada mais justo do que relembrar a importância do cientista alemão, Carl Friedrich Philipp von Martius, ou simplesmente Martius, cujo trabalho com as plantas amazônicas influenciou a criação de jardins botânicos no Brasil. Aqui, pode ser exemplificado o Musei Paraensis (atual Museu Paraense Emílio Goeldi), embora a instituição tenha surgido bem depois da chegada deste botânico ao país. No Pará, Martius, acompanhado do ilustre zoólogo Jean Baptiste Spix, chegou em junho de 1819, realizando

intenso programa de coletas pela Amazônia, ao longo dos rios Negro, Solimões, Madeira e Japurá (Huber, 1910). No caso dos estudos feitos por Martius, destaca-se aquele que resultou na obra “Flora Brasiliensis” (Martius, 1840-1906) (Figura 1A), considerada ainda hoje a maior publicação já feita sobre a flora de um país, permanecendo atual, sendo básica para todos os que querem conhecer a flora do Brasil. Esta obra é composta por 40 volumes, sendo que o MPEG é um dos poucos museus de história natural brasileiros a tê-la em seu acervo bibliográfico. A passagem de Martius e Spix na Amazônia recebeu homenagem por parte do MPEG, por meio do erguimento de um monumento (herma) com medalhão em bronze, alusivo ao evento, no Parque Zoobotânico (Figura 1B), inaugurado em 22 de junho de 1908, que pode ser visto

Figura 1. A) Página de rosto de um volume da “Flora Brasiliensis” (Martius, 1840-1906); B) monumento comemorativo à viagem de Martius na Amazônia erguido no Parque Zoobotânico do Museu Goeldi. Fotos: Alessandro Rosário (2017).

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na área que faz esquina entre a avenida Magalhães Barata e a travessa 9 de Janeiro, no centro de Belém (Secco & Bigio, 2012). O monumento, uma inciativa do diretor honorário do museu na ocasião, o ornitólogo Emílio Augusto Goeldi, e confeccionado com esmero pelo escultor bávaro Karl Kiefer, foi doado pela Academia de Ciências de Munique, por intercessão de S. Alteza, a Princesa Thereza de Baviera, membro daquela entidade científica europeia. Embaixo do referido medalhão de Martius (na parte voltada para a avenida Magalhães Barata), lê-se: “Carolus de MartiusEx Bavaria Ortus- Florae Brasiliensis- Perscrutatione et collectione- Praeclarissimus” (C. de Martius, natural da Bavária, preclaríssimo pelas suas pesquisas e coleções a respeito da flora do Brasil); um pouco mais embaixo: “Sub auspiciis Luitpold Principis Regentis Bavariae Museu Göeldiano auctore Academai Monacencis haec monumentum posuit” (Sob os auspícios de Luitpoldo, príncipe regente da Baviera, e sob a inciativa do Museu Goeldi, a Academia de Munique pôs este monumento). Do lado voltado para a travessa 9 de Janeiro, lê-se: “In memoriam expeditionis annorum MDCCCIIIXX – MDCCCCXX fortiter e feliciter susceptae” (Em comemoração da expedição empreendida com coragem e felicidade nos anos de 1817 a 1820).

A COORDENAÇÃO DE BOTÂNICA NO MPEG A Seção de Botânica do Museu Goeldi, atual Coordenação de Botânica (COBOT), foi fundada em 1895, sendo reorganizada oficialmente pelo botânico suíço Jacques Huber (Figura 2A), que, em 30 de julho de 1895, colheu aquela que seria a primeira planta a originar o Herbarium Amazonicum Musei Paraensis (atual Herbário João Murça Pires - MG, Figuras 3A e 3B): um exemplar de Cleome aculeata L., da família das Capparidaceae (Cavalcante, 1981), amostra ainda preservada no acervo (Figura 3C). A Coordenação de Botânica atua em três linhas de pesquisa: sistemática vegetal e micologia; morfologia e anatomia vegetal; ecologia, manejo e conservação. Assim, com a reorganização da antiga Seção de Botânica, a fundação do herbário e a presença da obra

Figura 2. Os botânicos Jacques Huber (A) e Adolpho Ducke (B). Fonte: acervo do Herbário MG.

“Flora Brasiliensis”, pode-se considerar que ocorreu um grande avanço nas pesquisas com as plantas da Amazônia na instituição, iniciado com Jacques Huber, pioneiro nos estudos sobre anatomia, especialmente do jambu (Acmella ciliata (Kunt) Cass.), taxonomia das seringueiras (Hevea spp.), flora do Marajó, o qual também manteve a série “Materiaes para a Flora Amazônica”, no Boletim do Museu Goeldi, e o “Arboretum Amazonicum”. Outro grande mérito atribuído a Huber foi a aquisição de duplicatas das coleções de Spruce, E. Ule, Blanchet, Glaziou, entre outros, depositadas em herbários europeus, o que facilitou a identificação das primeiras amostras coletadas na região amazônica. Importante frisar que “muitos números dessas coleções estão citados na ‘Flora Brasiliensis’ e em outras obras clássicas da taxonomia botânica” (Cavalcante, 1984, p. 8). Um acontecimento inusitado foi a presença de Luigi Buscalioni, que, em 1899, fez uma coleção de plantas na Amazônia (Daly & Millozza, 2007), com intuito de fundar um jardim botânico na região, ideia que não foi adiante, devido a uma série de divergências enfrentadas pelo proponente, entre as quais a já existência do Museu Paraense. Um total de 293 duplicatas da coleção foi doado ao Herbário MG, em 1998, através do Dr. Douglas Daly, do The New York Botanical Garden.

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Figura 3. Herbário MG: A) prédio; B) vista interior; C) amostra n. 1. Fotos: Alessandro Rosário (2016).

Em 1899, Emílio Goeldi, então diretor do museu, contratou o entomólogo Adolpho Ducke (Figura 2B), que logo foi seduzido pela pujança da flora amazônica, tornando-se o maior conhecedor das plantas da região, destacando-se como brilhante taxonomista, especialmente no estudo das leguminosas e das espécies de Theobroma L. (que englobam cacau, cupuaçu e demais espécies relacionadas), sendo responsável pela proposição de diversas espécies novas para a ciência. Além disso, tornou-se exímio fitogeógrafo, tendo também exercido a diretoria da instituição em alguns períodos nos anos de 1914 e 1918. Naquele momento, destacou-se também Rodolfo Siqueira Rodrigues, uma espécie de guardião do Herbário, tendo exercido, por curtos períodos, entre 1919 e 1945, a diretoria do MPEG. Como taxonomista, despontou a figura de Walter Egler, que se dedicou ao grupo das Euphorbiaceae (Hevea spp. e gêneros relacionados), estando à frente da diretoria entre 1955-1961.

Em 1955, o potiguar Paulo Bezerra Cavalcante (Figura 4B) ingressou no MPEG, trabalhando ao lado de Adolpho Ducke e Walter Egler. Em parceria com Egler, organizou a seção de Botânica do órgão, sendo chefe dela a partir de 1961 e permanecendo no cargo até meados de 1975, com algumas interrupções. Exerceu também a função de curador, dedicando-se ao Herbário, que, na ocasião, estava precariamente instalado no prédio da avenida Magalhães Barata. Sua produção científica é vasta, destacando-se o clássico “Frutas comestíveis na Amazônia” (Cavalcante, 1972), bem como as revisões de Diospyros L., Gnetum L. e Simaba Aubl., a pesquisa sobre a farmacopeia Tyrió e sobre as plantas da Serra dos Carajás, além da produção de álbuns para colorir. Por inúmeras vezes, exerceu a função de diretor do MPEG, em razão de ser um funcionário de confiança de seus superiores. Na gestão de Paulo Cavalcante, foi iniciado o estudo de plantas medicinais, por meio da colaboração

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de uma bolsista, a qual, em seguida, foi absorvida como pesquisadora da Divisão de Botânica, cuja pesquisa de maior destaque é um estudo taxonômico sobre as plantas medicinais ocorrentes na Amazônia.

UM NOVO TEMPO A partir de 1975, inicia-se um período de renovação na Botânica no MPEG, com a chegada de João Murça Pires (Figura 4A), profundo conhecedor da flora amazônica, egresso da Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (EMBRAPA) Amazônia Oriental, que veio chefiar a então Divisão e coordenar o projeto “Flora amazônica oriental” – no Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), William Antônio Rodrigues ficou responsável pelo projeto “Flora amazônica ocidental”, sendo que ambos envolveram a participação de 55 botânicos estrangeiros e 36 brasileiros, que coletaram cerca de 33.000 amostras de plantas (Prance et al., 1984). Através desse projeto, Murça Pires contratou 11 novos botânicos recém-formados, entre os quais este articulista, firmando parceria entre o Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) e a National Science Foundation (NSF), dos Estados Unidos, e iniciando um intenso programa de coletas na região. No período de 1977-1984, foram realizadas 25 expedições científicas, culminando com aumento de quase 100% do acervo do Herbário MG. Além disso, iniciou a informatização das exsicatas e inaugurou o campus de pesquisa. Estudioso das Sapotaceae e Quiinaceae, com prestígio internacional, ele deixou um extraordinário legado científico ao Museu Goeldi, incluindo a instalação da Estação Científica Ferreira Penna, além de novidades taxonômicas em nível de família, gêneros e espécies. Dos 11 jovens contratados por Murça Pires, oito permaneceram por mais tempo à frente das ações da Coordenação de Botânica, exercendo diversas funções. Além disso, foram pioneiros nos estudos das restingas da Amazônia e na informatização de acervos. Através do grupo que se manteve na instituição, inúmeros artigos

Figura 4. Os botânicos João Murça Pires (Dr. Murça) (A) e Paulo Bezerra Cavalcante (Dr. Paulo) (B). Fonte: acervo da biblioteca do Museu Goeldi.

e livros de real interesse foram publicados, versando sobre orquídeas nativas da Amazônia brasileira, flores e frutos das restingas do estado do Pará, plantas da flora neotrópica, além de um estudo envolvendo a grande família das Asteraceae no Brasil (Figura 5) e das séries de publicações intituladas “Flora fanerogâmica das restingas do Pará” e “Materiais para a flora amazônica”. Novos pesquisadores foram agregados ao grupo da Coordenação de Botância, cujas pesquisas também contribuíram com a produção científica, destacando-se estudos sobre os seguintes tópicos: briófitas da flora neotrópica, termos científicos e populares utilizados na zona costeira amazônica, diversidade biológica e cultural da Amazônia, guias ilustrados das palmeiras regionais, plantas daninhas do estado do Pará, diversidade biológica nas áreas de proteção ambiental (ilhas do Combu e de Algodoal-Maiandeua), história natural e importância socioeconômica da castanheira, espécies ameaçadas do estado do Pará, entre outros (Figuras 5 e 6). Novas coleções foram estabelecidas, tais como ‘Plântulas da Amazônia’ e ‘Etnobotânica’, havendo também o incremento no acervo de palmeiras, fungos, briófitas (musgos e hepáticas) e pteridófitas (samambaias) da Amazônia (Figura 7).

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Outros acontecimentos de destaque durante a gestão de Murça Pires foram a implantação do campus de pesquisa, sendo que a Botânica foi a primeira a ser transferida, inclusive o Herbário, e o projeto Carajás, o qual possibilitou a realização de um grande levantamento sobre a flora da Serra dos Carajás (Secco et al., 2016).

Figura 6. Algumas obras relevantes produzidas pelos pesquisadores da Coordenação de Botânica. Fotos: Edilson Silva (2016).

Figura 5. Algumas obras relevantes produzidas pelos pesquisadores da Coordenação de Botânica. Fotos: Edilson Silva (2016).

Figura 7. Exemplos de coleções adicionais da Coordenação de Botânica: A) plântulas; B) fungos; C) etnobotânica. Fotos: Ely Simone Gurgel (A), Helen Sotão (B) e Márlia Regina Coelho-Ferreira (C) (2017).

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Ainda sob a influência de Murça Pires, houve avanço nos estudos sobre botânica econômica e etnobotânica, bem como ecologia. Seguiu-se um grande incremento nas áreas de anatomia foliar e de madeira, fitoquímica, palinologia e briologia, estas cinco lideradas por pesquisadores paraenses procedentes do quadro do INPA, além de duas ex-bolsistas que se tornaram taxonomistas de briófitas e anatomistas. Isso gerou outras obras relevantes publicadas pela instituição, abrangendo pesquisas sobre pólen das cangas da Serra dos Carajás, aspectos da vegetação da Floresta Nacional (FLONA) de Caxiuanã, musgos acrocárpicos de Rondônia, estruturas vegetais em microscopia eletrônica de varredura, aromas de flores na Amazônia, recurso aromáticos da flora do Pará, ascensão e queda da borracha na Amazônia, entre outras (Figuras 5 e 6). Nesse período, vale destacar também as pesquisas realizadas nos troncos rodoviários (na abertura de novas estradas na região), na hidrelétrica de Tucuruí e no Polonoroeste (Mato Grosso e Rondônia). No ano de 1991, foi inaugurado o Laboratório de Produtos Naturais Adolpho Ducke. Como parte da valorização do pessoal de apoio, houve incentivo para treinamento e pesquisa de campo na Reserva do Mocambo, em Belém, em parceria com a EMBRAPA e com colegas da Coordenação de Zoologia do MPEG, sendo um dos resultados a publicação de obra sobre a diversidade e a dinâmica biológica na Área de Pesquisa Ecológica do Guamá, de caráter multidisciplinar.

COLEÇÕES, NOVAS PESQUISAS E ATUALIDADES O principal acervo que subsidia as pesquisas na COBOT ainda é o do Herbário MG (Figuras 3A e 3B), que hoje conta com cerca de 230.000 amostras de plantas desidratadas (exsicatas) e de 3.200 tipos nomenclaturais, com algumas raridades, por haver duplicatas de amostras que foram destruídas durante o bombardeio da II Grande Guerra Mundial na Europa. Compõe-se, na sua maioria, de plantas coletadas na Amazônia, além de amostras de outras regiões

brasileiras e de alguns países das Américas. Este espaço da instituição mantém intercâmbio com os principais herbários nacionais e estrangeiros, como COL, IAN, INPA, K, NY, P, R, RB, US (acrônimos de acordo com Thiers, 2018), além de instituições de ensino superior (Universidade Estadual de Campinas - UNICAMP, Universidade de Brasília UB, Universidade Estadual de Feira de Santana - UEFS, Universidade Federal Rural de Pernambuco - UFRPE, Universidade de São Paulo - USP, entre outras). Com a implantação do projeto “Levantamento da biodiversidade vegetal da Amazônia, através da informatização dos herbários MG e IAN”, em parceria com a EMBRAPA Amazônia Oriental e financiamento misto (Superintendência do Desenvolvimento da Amazônia - SUDAM, Rede para Conservação e uso de Recursos Genéticos Amazônicos - GENAMAZ, Programa das Nações Unidas para o Desenvolvimento - PNUD, Department for International Development - DFID, United Kingdon, Programa Norte de Pós-Graduação - PNOPG/ CNPq), foi realizada a informatização do Herbário (Secco et al., 2003), utilizando-se o software Botanical Research and Herbarium Menagement System (BRAHMS). Atualmente, está sendo utilizado o programa SPECIFY. O acervo encontra-se acondicionado em armários compactados, dispostos em uma área com aproximadamente 600 m2. Os demais laboratórios são os de anatomia, morfologia e palinologia; taxonomia vegetal; ecologia; micologia; briologia; fitoquímica; bem como um viveiro de plantas. Já no despertar do século XXI, a Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) aprovou, em 2002, uma antiga aspiração da Coordenação de Botânica do MPEG: um curso de pós-graduação, em nível de mestrado (Botânica Tropical), por intermédio de convênio entre o Museu Goeldi e a Universidade Federal Rural da Amazônia (UFRA). Este curso – que já possibilitou a defesa de 202 dissertações até o presente momento, bem como o aumento da produção científica da COBOT – envolve, hoje, a maioria dos pesquisadores da coordenação do museu e alguns da UFRA, além de docentes de

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renomadas universidades e centros de pesquisa nacionais e internacionais. Em 2018, a CAPES aprovou o curso de Botânica Tropical em nível de doutorado na instituição. Além desses, a participação da equipe da COBOT também se destaca na orientação, em níveis de mestrado e de doutorado, nos cursos do Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Evolução (PPGBE), da Rede de Biodiversidade e Biotecnologia da Amazônia Legal (Rede Bionorte) e Ciências Ambientais. Outro destaque foi a implantação do Programa de Pesquisa em Biodiversidade (PPBio), do Ministério da Ciência e Tecnologia (MCT, atual Ministério da Ciência, Tecnologia, Inovações e Comunicações - MCTIC) (MCT, 2004, 2005), em parceria com a Coordenação de Zoologia, com dois eixos principais de ação: coleções biológicas e inventários. Tal programa visava aumentar os recursos humanos qualificados nas instituições científicas da Amazônia, tornando-os aptos para o gerenciamento das informações biológicas associadas às coleções científicas, além de proporcionar maior conhecimento acerca da biodiversidade local. Pode-se destacar como ações importantes do PPBio na COBOT a colaboração na implantação da sede atual do Herbário MG, a inserção de dados das coleções na internet e novos avanços nos inventários florísticos da região. Através da tradicional parceria nacional e internacional, que já se confunde com a própria história do Museu Paraense Emílio Goeldi, a COBOT vem mantendo essa trajetória, participando em obras e projetos relevantes, a exemplo do catálogo da flora do Acre, do guia para as briófitas epífitas da Amazônia central, de checklist e bibliografia das Euphorbiaceae e Pandaceae, das floras da Reserva Ducke e da Guiana Venezuelana, de catálogos da flora vascular da Venezuela e de plantas e fungos brasileiros, de plantas raras do Brasil, da “Lista vermelha da flora do Brasil” (Martinelli & Moraes, 2013) e “Flora do Brasil 2020” (JBRJ, s. d.). Além disso, dois congressos nacionais de Botânica foram realizados em Belém, sendo presididos por pesquisadores da COBOT – e tanto no II como no III

Simpósio da Biota Amazônica houve palestras proferidas por pesquisadores da coordenação. Com o advento de concurso para o quadro de servidores nas áreas de sistemática, micologia e fitoquímica, além da oportunidade para bolsistas do Programa de Capacitação Institucional (PCI), ingressou uma nova geração de pesquisadores, cujo projeto de maior destaque vem sendo a “Flora das cangas da Serra dos Carajás, Pará, Brasil” (Viana et al., 2016), fruto de convênio entre o CNPq, o Instituto Tecnológico Vale (ITV) e o MPEG. Essa ação já revelou dois gêneros e 50 espécies novas para a ciência, além de ter produzido quatro volumes sobre a flora, divulgados no periódico Rodriguésia, do Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Botânicos taxonomistas da América do Sul – incluindo-se aqui também os da Coordenação de Botânica do MPEG – e de várias regiões brasileiras, além dos Estados Unidos e da Europa, estudaram 105 famílias de plantas. Além disso, vem ocorrendo um avanço nos estudos de pteridófitas (samambaias), grupo que há muito necessita de um tratamento taxonômico atualizado, bem como de Araceae, Cyperaceae, Fabaceae (Leguminosae), Malvaceae, Myrtaceae, Poaceae, Phyllanthaceae, Rubiaceae e Xyridaceae. É importante salientar que, ao longo de 150 anos, a equipe que atua com a Botânica e colaboradores, incluindo -se também bolsistas e pesquisadores aposentados, voluntários, já detectaram cerca de 1.100 espécies novas (Figuras 8 a 10), além de terem participado de políticas públicas visando à formação de recursos humanos qualificados para a pesquisa, a defesa e a conservação do patrimônio biológico vegetal da Amazônia. A participação desses colaboradores vem ocorrendo em projetos como “ECOFOR: biodiversity and ecosystem functioning in degraded and recovering Amazonian and Atlantic forests”, “Briófitas em clareiras sob impacto da exploração petrolífera da região do Urucu, Amazonas, Brasil”, “Morfoanatomia, biometria de frutos, sementes e plântulas e avaliação da capacidade reprodutiva de espécies amazônicas”, “Estudos etnobotânicos

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em comunidades amazônicas”, “Estudo de fungos Basidiomycota (Agaricomycetes e Pucciniomycetes) da Amazônia brasileira”, “Estudos taxonômicos de plantas da Amazônia: Arecaceae, Cyperaceae, Euphorbiaceae, Malvaceae, Myrtaceae, Orchidaceae, Peraceae, Phyllanthaceae, Poaceae, Quiinaceae e Rubiaceae”, “Flora das cangas da Serra dos Carajás revisitada”, “Palmeiras da Amazônia oriental como indicadoras de conservação ambiental e qualidade de vida”. Além desses, destacam-se também: “Metabólitos secundários bioativos de plantas e micro-organismos”, “Evidências geológicas, geomorfológicas e palinológicas do Paleoclima e seus efeitos na floresta tropical do sudeste da Amazônia oriental durante o Cenozoico Superior”, “Estudos botânicos na área da Volta Grande do Rio Xingu”, “Caracterização morfológica e anatômica de espécies vegetais de áreas inundáveis e inundadas do estado do Pará, com ênfase em Araceae”, “Uso de parcelas permanentes para estudos de dinâmica e estrutura da vegetação

Figura 8. Algumas espécies descritas pelos pesquisadores da Coordenação de Botânica do MPEG: A-B) Croton campinarensis Secco, A. Rosário & Berry; C) Eleocharis pedrovianae C.S. Nunes, R. Trevis & a. Gil. Fotos: Alessandro Rosário (A e B) e André Bragança Gil (C) (2016).

Figura 9. Algumas espécies descritas com a participação dos pesquisadores da Coordenação de Botânica do MPEG: Carajasia cangae R.M. Salas, E.L. Cabral & Dessein (A, C e D); Passiflora echinasteris A.C. Koch, A. Cardoso & Ilk.-Borg. (B); Retrophyllum piresii (Silba) C.N. Page (pinheiro-da-amazônia) (E). Fotos: Pedro Viana (A a C), Ana Kelly Koch (D) e Ricardo Secco (E) (2016).

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Figura 10. Algumas espécies descritas pelos pesquisadores da Coordenação de Botânica do MPEG: A) Vanilla labellopapillata A.K. Koch, Fraga, J.U. Santos & Ilk.-Borg.; B) Palmorchis caxiuanensis A.E. Rocha, S.S. Almeida & M.A. Freitas: planta inteira (à esquerda) e detalhes morfológicos das flores (à direita). Fotos: Ana Kelly Koch (A) e Elielson Rocha (B) (2016).

de florestas tropicais”, “Novas espécies de plantas na Amazônia brasileira e os desafios para a conservação”, “Criação de uma coleção de referência de plântulas de espécies lenhosas da Amazônia”, “A flórula fanerogâmica das restingas do estado do Pará”, “Implantação de parcelas permanentes de monitoramento da dinâmica florestal de florestas alagadas no Programa de Pesquisas de Longa Duração (PELD) da Estação Científica Ferreira Penna, Caxiuanã, na Amazônia oriental”, “Flora e florística dos campos rupestres de canga da Serra dos Carajás, Pará”, entre outros.

CONSIDERAÇÕES FINAIS A Coordenação de Botânica do Museu Paraense Emílio Goeldi vem cumprindo sua missão ao longo dos 150 anos de história da instituição, que é a de produzir e difundir conhecimentos e acervos científicos sobre a flora amazônica. Isso significa desenvolver estudos nas áreas de taxonomia, anatomia, morfologia, fitoquímica, ecologia

vegetal e etnobotânica, vinculando-as à formação de recursos humanos qualificados na região, priorizando, além da pesquisa básica, também aquelas a serem realizadas em regiões sob impacto ambiental, visando resgate, manejo, conservação, gerenciamento e informação sobre a biodiversidade regional.

AGRADECIMENTOS Este trabalho foi apresentado como palestra no III Simpósio da Biota Amazônica, em Belém, Pará, em 2016, a convite dos colegas Anna Luiza Ilkiu-Borges e Alexandre Aleixo, aos quais aqui agradeço; à Ana Vilacy, pelas sugestões; ao Fernando da Silva Carvalho Filho, editor do Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais, pelo convite para publicar neste número da revista; ao Paul E. Berry, da University of Michigan (USA), pela revisão do abstract; ao mestrando Jone Clebson Mendes, pela formatação do texto; e ao Alessandro Rosário, da Universidade do Estado do Pará (UEPA), pela reorganização das figuras.

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BOLETIM DO MUSEU PARAENSE EMÍLIO GOELDI. CIÊNCIAS NATURAIS INSTRUÇÕES AOS AUTORES Objetivos e política editorial O Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais tem como missão publicar trabalhos originais em biologia (zoologia, botânica, biogeografia, ecologia, taxonomia, anatomia, biodiversidade, vegetação, conservação da natureza) e geologia. A revista aceita colaborações em português, espanhol e inglês (Inglaterra) para as seguintes seções: Artigos Científicos – textos analíticos originais, resultantes de estudos e pesquisas com contribuição efetiva para o avanço do conhecimento. Até 50 laudas. Notas de Pesquisa – relato preliminar sobre observações de campo, dificuldades e progressos de pesquisa em andamento, ou em fase inicial, enfatizando hipóteses, comentando fontes, resultados parciais, métodos e técnicas utilizados. Até 15 laudas. Memória – seção que se destina à divulgação de acervos ou seus componentes que tenham relevância para a pesquisa científica; de documentos transcritos parcial ou integralmente, acompanhados de texto introdutório; e de ensaios biográficos, incluindo obituário ou memórias pessoais. Até 15 laudas. Resenhas Bibliográficas – texto descritivo e/ou crítico de obras publicadas na forma impressa ou eletrônica. Até cinco laudas. Teses e Dissertações – descrição sucinta, sem bibliografia, de dissertações de mestrado, teses de doutorado e livre-docência. Uma lauda.

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Preparação de originais Os originais devem ser enviados com texto digitado em Word, com fonte Times New Roman, tamanho 12, entrelinha 1,5, em laudas sequencialmente numeradas. Na primeira folha (folha de rosto) devem constar: título (no idioma do texto e em inglês); nome(s) completo(s) do(s) autor(es); filiação institucional (por extenso); endereço(s) completo(s); e-mail de todos os autores. Na página dois, devem constar: título (no idioma do texto e em inglês), resumo, abstract, palavras-chave e keywords. Não incluir o(s) nome(s) do(s) autor(es). Tabelas devem ser digitadas em Word, sequencialmente numeradas, com claro enunciado. Ilustrações e gráficos devem ser apresentados em páginas separadas e numeradas, com as respectivas legendas, e em arquivos à parte em formato TIFF (preferencialmente) ou JPEG, com resolução mínima de 500 dpi, tamanho mínimo de 3.000 pixels de largura. O texto deve, obrigatoriamente, fazer referência a todas as tabelas, gráficos e ilustrações. Chaves devem ser apresentadas no seguinte formato: 1. Lagarto com 4 patas minúsculas..............................................................................................................................................2

Lagarto com 4 patas bem desenvolvidas.................................................................................................................................3

2. Dígitos geralmente sem unhas, dorsais lisas.....................................................................................................Bachia flavescens

Dígitos com unhas, dorsais quilhadas.................................................................................................................Bachia panoplia

3. Mãos com apenas 4 dedos....................................................................................................................................................4

Mãos com 5 dedos................................................................................................................................................................5

4. Escamas dorsais lisas....................................................................................................................Gymnophthalmus underwoodii

Escamas dorsais quilhadas.................................................................................................................Amapasaurus tetradactylus

5. Cabeça com grandes placas...................................................................................................................................................6

Cabeça com escamas pequenas............................................................................................................................................7

6. Placas posteriores da cabeça formam uma linha redonda.........................................................................Alopoglossus angulatus

Placas posteriores da cabeça formam uma linha reta...................................................................................... Arthrosaura kockii

7. Etc. Etc. Pede-se destacar termos ou expressões por meio de aspas simples. Apenas termos científicos latinizados ou em língua estrangeira devem constar em itálico. Observar cuidadosamente as regras de nomenclatura científica, assim como abreviaturas e convenções adotadas em disciplinas especializadas. Citações e referências a autores no decorrer do texto devem subordinar-se à seguinte forma: sobrenome do autor (apenas com inicial maiúscula) e ano (exemplo: Weaver, 1989). Em trabalhos com dois autores, os nomes devem ser separados por “&”. No caso de mais de dois autores, menciona-se somente o nome do primeiro autor seguido por “et al.”. Todas as obras citadas ao longo do texto devem estar corretamente referenciadas ao final do artigo.

Estrutura básica dos trabalhos Título – No idioma do texto e em inglês (quando este não for o idioma do texto). Deve ser escrito em caixa baixa, em negrito, centralizado na página. Resumo e Abstract – Texto em um único parágrafo, ressaltando os objetivos, métodos e conclusões do trabalho, com, no máximo, duzentas palavras, no idioma do texto (Resumo) e em inglês (Abstract). A versão para o inglês é de responsabilidade do(s) autor(es). Palavras-chave e Keywords – Três a seis palavras que identifiquem os temas do trabalho, para fins de indexação em bases de dados. Introdução – Deve conter uma visão clara e concisa de conhecimentos atualizados sobre o tema do artigo, oferecendo citações pertinentes e declarando o objetivo do estudo.

Material e métodos – Exposição clara dos métodos e procedimentos de pesquisa e de análise de dados. Técnicas já publicadas devem ser apenas citadas e não descritas. Termos científicos, incluindo espécies animais e vegetais, devem ser indicados de maneira correta e completa (nome, autor e ano de descrição). Resultados e discussão – Podem ser comparativos ou analíticos, ou enfatizar novos e importantes aspectos do estudo. Podem ser apresentados em um mesmo item ou em separado, em sequência lógica no texto, usando tabelas, gráficos e figuras, dependendo da estrutura do trabalho. Conclusão – Deve ser clara, concisa e responder aos objetivos do estudo. Agradecimentos – Devem ser sucintos: créditos de financiamento; vinculação do artigo a programas de pós-graduação e/ou projetos de pesquisa; agradecimentos pessoais e institucionais. Nomes de instituições devem ser por extenso, de pessoas pelas iniciais e sobrenome, explicando o motivo do agradecimento. Referências – Devem ser listadas ao final do trabalho, em ordem alfabética, de acordo com o sobrenome do primeiro autor. No caso de mais de uma referência de um mesmo autor, usar ordem cronológica, do trabalho mais antigo ao mais recente. No caso de mais de uma publicação do mesmo autor com o mesmo ano, utilizar letras após o ano para diferenciá-las. Nomes de periódicos devem ser por extenso. Teses e dissertações acadêmicas devem preferencialmente estar publicadas. Estruturar as referências segundo os modelos a seguir: Livro: WEAVER, C. E., 1989. Clays, muds and shales: 1-819. Elsevier, Amsterdam. Capítulo de livro: ARANHA, L. G., H. P. LIMA, R. K. MAKINO & J. M. SOUZA, 1990. Origem e evolução das bacias de Bragança – Viseu, S. Luís e Ilha Nova. In: E. J. MILANI & G. P. RAJA-GABAGLIA (Eds.): Origem e evolução das bacias sedimentares: 221234. PETROBRÁS, Rio de Janeiro. Artigo de periódico: GANS, C., 1974. New records of small amphisbaenians from northern South America. Journal of Herpetology 8(3): 273-276. Série/Coleção: CAMARGO, C. E. D., 1987. Mandioca, o “pão caboclo”: de alimento a combustível: 1-66. Icone (Coleção Brasil Agrícola), São Paulo. Documento eletrônico: IBGE, 2004. Fundação Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Disponível em: <http//www.ibge. gov.br/home/estatistica/indicadores/agropecuaria/lspa/defaut.shtm>. Acesso em: 23 janeiro 2004.

Provas Os trabalhos, depois de formatados, são encaminhados em PDF para a revisão final dos autores, que devem devolvê-los com a maior brevidade possível. Os pedidos de alterações ou ajustes no texto devem ser feitos por escrito. Nessa etapa, não serão aceitas modificações no conteúdo do trabalho ou que impliquem alteração na paginação. Caso o autor não responda ao prazo, a versão formatada será considerada aprovada. Cada autor receberá, via Correios, dois exemplares do Boletim. Os artigos são divulgados integralmente no formato PDF no sítio da revista, com acesso aberto.

Endereço para correspondência Museu Paraense Emílio Goeldi Editor do Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais Av. Perimetral, 1901 - Terra Firme CEP 66077-530 Belém - PA - Brasil Telefone: 55-91-3075-6186 E-mail: boletim.naturais@museu-goeldi.br

Lembre-se: 1- Antes de enviar seu trabalho, verifique se foram cumpridas as normas acima. Disso depende o início do processo editorial. 2- Após a aprovação, os trabalhos são publicados por ordem de chegada. O Editor Científico também pode determinar o momento mais oportuno. 3- É de responsabilidade do(s) autor(es) o conteúdo científico do artigo, o cuidado com o idioma em que ele foi concebido, bem como a coerência da versão para o inglês do título, do resumo (abstract) e das palavras-chave (keywords). Quando o idioma não estiver corretamente utilizado, o trabalho pode ser recusado.

BOLETIM DO MUSEU PARAENSE EMÍLIO GOELDI. CIÊNCIAS NATURAIS INSTRUCTIONS FOR AUTHORS Goals and editorial policy The mission of the Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi. Ciências Naturais is to publish original works on Biology (zoology, botany, biogeography, ecology, taxonomy, anatomy, biodiversity, vegetation, nature conservation) and Geology. The journal accepts contributions in Portuguese, Spanish, and English (UK) for the following sections: Articles – Scientific and original analytical papers stemming from studies and research, which effectively contribute to building knowledge in the field. Maximum length: 50 pages. Short Communications – Preliminary reports on field observations, problems and progress of current research, emphasizing hypotheses, mentioning sources, partial results, methods and techniques used. Maximum length: 15 pages. Memory – Section intended to report on museum collections, that are relevant for scientific issues; and biographical essays, including obituaries or personal memories. Maximum length: 15 pages. Book Reviews – Text discussing recently published books in the field of natural sciences, in print or electronically. Maximum length: 5 pages. Theses and Dissertations – Theses and dissertations abstracts, with no references section. Maximum length: 1 page.

Submitting a manuscript Manuscripts should be sent to the Scientific Editor by e-mail (boletim.naturais@museu-goeldi.br), with a letter containing: title, full name (no abbreviations) of the main author and other authors, mailing address (complete address, zip code, phone number, fax, e-mail), and declaration stating the main author is responsible for the inclusion of the co-authors. The journal has a Scientific Board. The manuscripts are first examined by the Editor or by one of the Associate Editors. The Editor has the right to recommend alterations be made to the papers submitted or to return them when they fail to comply with the journal’s editorial policy. Upon acceptance, the manuscripts are submitted to peer-review and are reviewed by two specialists who are not members of the Editorial Commission. In the event of disagreement, the manuscript is submitted to other(s) referee(s). If changes or corrections need to be made, the manuscript is returned to the authors who will have thirty days to send a new version. Files related to not accepted manuscripts will be deleted. Publication means fully assigning and transferring all copyrights of the manuscript to the journal. The Liability Statement and Assignment of Copyrights will be enclosed with the notice of acceptance. All the authors must sign the document and return it to the journal. The editors, the Advisory Body and ad hoc scientific advisors are responsible for the ethical duty of confidentiality and their voluntary collaboration to ensure the scientific quality of papers published in the journal. Authors are responsible for the veracity of the information provided, the deposition of the materials studied in recognised institutions (where applicable) and compliance with local laws that govern the collection, study and publication of data.

Preparing manuscripts The manuscripts should be sent in Word for Windows formats, in Times New Roman, font 12, 1.5 spacing between lines, and pages must be sequentially numbered. First page (cover page) must include: title (in the original language and in English); author(s)’s full name; affiliation

(no abbreviations); complete address (es); and e-mail(s) for all authors. A following printed page must include: title, abstract, and keywords (in the original language and in English). Do not mention the name(s) of the author(s). Tables should be in Word format, sequentially numbered, and with clear captions. Images and graphs should be on separate and numbered pages, with their respective captions. They should also be sent in separate files. Digitized images should have a minimum resolution of 500 dpi, minimum size of 3,000 pixels, in TIFF (preferably) or JPEG format. All tables, graphs and images must be necessarily mentioned in the text body. Keys have to be presented in the following format: 1. Lizard with 4 small limbs…………………………………………………………………………………….........…………2

Lizard with 4 well developed limbs……………………………………………………………………...................………..3

2. Fingers and toes generally without nails, dorsals smooth…………….....................................................…….Bachia flavescens

Fingers and toes with nails, dorsals keeled……………………………………..........................................……Bachia panoplia

3. Hands with only 4 fingers………………………………………………………………………………...........…………….4

Hands with 5 fingers……………………………………………………………………………………………........……….5

4. Dorsal scales smooth………………………………………………...................................……Gymnophthalmus underwoodii

Dorsal scales keeled………………………………………….................................……………….Amapasaurus tetradactylus

5. Head with large scales……………………………………………………………………………………………….......….6

Head with small scales…………………………………………………………………………………….........……………7

6. Posterior scales of head forming a rounded line...........................................................…………………Alopoglossus angulatus

Posterior scales of head forming a straight line………………………...............................................………..Arthrosaura kockii

7. Etc. Etc. To highlight terms or phrases, please use single quotation marks. Only foreing language words and phrases, and latinized scientific names should be in italics. Texts must fully comply with naming rules, abbreviations and conventions adopted in specific fields. To quoting or mentioning authors throughout the text, please use the following format: author’s last name (capitalize only the first letter) and year (example: Weaver, 1989). Publications with two authors are cited with an “&” between the names. In cases where there are more than two authors only the name of the first author is mentioned followed by “et al.”. All quotations in the text body must be accurate and listed at the end of the paper.

Basic text structure Title – The title must appear both in the original language of the text and in English (when English is not the original language). Title must be centralized and in bold. Do not use capitals. Abstract – This section should be one paragraph long and highlight the goals, methods, and results of the study. Maximum length: 200 words. The abstract should be presented both in Portuguese/Spanish and in English. The authors are responsible for the English translation. Keywords – Three to six words that identify the topics addressed, for the purpose of indexing the paper in databases. Introduction – The introduction should contain a clear and concise description based on state-of-the-art knowledge on the topic addressed. It should provide relevant quotations, and express the goals of the study clearly. Materials and Methods – This section contains clear information on methods, procedures and data analysis. Previously published studies should not be described, only mentioned. Scientific terms, including the names of plants and animals, should be provided correctly and accurately (name, author, year of description).

Results and Discussion – The results and discussion can be comparative or analytical, or emphasize new and important aspects of the study. They can be addressed together under the same topic, or separately according to the logical order of the paper by using tables, graphics and pictures depending on the structure of the text. Conclusion – The conclusion should be clear and concise, and should mirror the goals of the study. Acknowledgements – Acknowledgements are brief and can mention: support and funding; connections to graduate programs and/or research projects; acknowledgement to individuals and institutions. The names of institutions should be written in full, those of individuals with initials and family name, indicating what motivated the acknowledgement. References – References should appear at the end of the text in alphabetical order according to the last name of the first author. In the event of two or more references to the same author, please use chronological order starting with the earliest work. In case there are several publications by the same author in the same year, use lower case letters behind the year to differentiate them. Theses and academic dissertations preferably must have been published. References should follow the examples below: Book: WEAVER, C. E., 1989. Clays, muds and shales: 1-819. Elsevier, Amsterdam. Chapter in book: ARANHA, L. G., H. P. LIMA, R. K. MAKINO & J. M. SOUZA, 1990. Origem e evolução das bacias de Bragança – Viseu, S. Luís e Ilha Nova. In: E. J. MILANI & G. P. RAJA-GABAGLIA (Eds.): Origem e evolução das bacias sedimentares: 221234. PETROBRÁS, Rio de Janeiro. Article in journal: GANS, C., 1974. New records of small amphisbaenians from northern South America. Journal of Herpetology 8(3): 273-276. Series/Collection: CAMARGO, C. E. D., 1987. Mandioca, o “pão caboclo”: de alimento a combustível: 1-66. Icone (Coleção Brasil Agrícola), São Paulo. Electronic document: IBGE, 2004. Fundação Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Available at: <http//www.ibge.gov.br/ home/estatistica/indicadores/agropecuaria/lspa/defaut.shtm>. Accessed on: 23 January 2004.

Proofs Authors will receive their paper in PDF format for final approval, and must return the file as soon as possible. Authors must inform the Editors in writing of any changes in the text and/or approval issues. At this stage, changes concerning content or changes resulting in an increase or decrease in the number of pages will not be accepted. In the event the author does not meet the deadline, the formatted paper will be considered approved by the author. Each author will receive two printed copies of the journal. The papers will be disclosed in full, in PDF format in the journal website.

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Please note: 1- Before submitting your manuscript to the journal, please check whether you have complied with the norms above. For the editorial process to begin, submitters must comply with the policy. 2- After acceptance, the papers will be published according to order of arrival. The Scientific Editor may also decide on the most convenient time for publication. 3- The authors are fully responsible for the scientific content of their manuscripts, language quality, in addition to accuracy between the original and the English version of the title, abstract and keywords. When language is not correct a manuscript can be refused.

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