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Gastroenteritis parasitarias en los pequeños rumiantes: epidemiología y control

Conocer las principales enfermedades parasitarias que afectan al ganado ovino y caprino es fundamental para aplicar las medidas de control más adecuadas en cada caso que ayuden a mantener la salud de la explotación y eviten la aparición de resistencias a los antihelmínticos.

Néstor Martínez-Calabuig, Jaime Calvo, Miguel Viña, Pablo Díaz, David GarcíaDios, Susana Remesar, Gonzalo LópezLorenzo, Alberto Prieto, Cynthia López, Gonzalo Fernández, María Patrocinio Morrondo, Pablo Díez-Baños, Ceferino López-Sández y Rosario Panadero Investigación en Sanidad Animal: Galicia (Grupo INVESAGA). Departamento de Patología Animal. Facultad de Veterinaria de Lugo, Universidad de Santiago de Compostela. 27002 Lugo Imágenes cedidas por los autores

En España, la explotación de ganado ovino y caprino resulta esencial para mantener la actividad agraria en zonas con limitaciones agroclimáticas, debido a la gran adaptación de estos animales, en especial los de razas autóctonas, al medio en el que viven.

En los últimos años se ha observado un aumento en los niveles de producción del sector que son consecuencia de la reestructuración y modernización que se está produciendo tanto en las ganaderías de carne como en las de leche. A todo ello hay que añadir una mayor especialización y profesionalización de la mano de obra en ambos sectores (carne y leche) y la creación de Agrupaciones de Defensa Sanitaria (ADS) que, al garantizar un correcto estado sanitario de la cabaña, permite optimizar su rendimiento. Sin embargo, todas estas mejoras no serán útiles si los animales presentan un estado sanitario deficiente, lo que reducirá en mayor o menor grado su productividad. En este sentido, resulta imprescindible conocer cuáles son las principales enfermedades parasitarias que afectan a los pequeños rumiantes, así como los factores que condicionan su presencia. Solo de esta forma se podrán instaurar las pautas de control más adecuadas en cada caso, lo que permitirá reducir las importantes pérdidas económicas, tanto directas como indirectas, debidas a estas enfermedades. De hecho, se ha constatado que la aplicación de tratamientos antiparasitarios incorrectos y sin base epidemiológica, además de resultar poco eficaces y muy costosos, pueden favorecer la aparición de poblaciones de parásitos resistentes a los fármacos.

Los parásitos más frecuentes en los rumiantes en pastoreo, sobre todo en zonas con un clima húmedo y templado, son los nematodos gastrointestinales (NGI). Dentro de esta denominación se incluye una gran diversidad de géneros y especies que afectan al ganado ovino y caprino, cuya localización en el tracto digestivo y patogenicidad varía según el parásito (tabla 1). En la península ibérica se han identificado hasta un total de 39 especies de nematodos gastrointestinales en el ganado ovino y 28 en el caprino.

Las infecciones más frecuentes en los pequeños rumiantes son las causadas por los estrongílidos Cooperia, Haemonchus, Nematodirus, Ostertagia, Spiculopteragia, Teladorsagia y Trichostrongylus.

En general, las infecciones suelen ser mixtas y están causadas por dos o más géneros de nematodos y varias espe-

TABLA 1. Principales géneros de nematodos gastrointestinales en pequeños rumiantes y su localización en el tracto digestivo.

GÉNERO

Marshallagia Haemonchus Ostertagia Spiculopteragia Teladorsagia Trichostrongylus Capillaria Strongyloides Bunostomum Nematodirus Cooperia Oesophagostomun Chabertia Trichuris PATOGENICIDAD LOCALIZACIÓN

Abomaso

Abomaso/Intestino delgado

Intestino delgado

Intestino grueso

cies, dando lugar a las denominadas gastroenteritis parasitarias (GEP), que constituyen uno de los problemas sanitarios más importantes en los sistemas de producción ovina a nivel mundial. Las GEP afectan a la salud y bienestar de ovinos y caprinos y se manifiestan principalmente con diarrea, pérdida de apetito y anemia, que puede evolucionar desde leve a grave; en los casos más graves pueden ocasionar bajas. Suelen ser procesos de curso crónico de relevante importancia sanitaria y económica debido a la menor ganancia de peso y retraso en el crecimiento de los animales.

ASPECTOS EPIDEMIOLÓGICOS

Todos estos nematodos poseen un ciclo biológico directo (figura 1) que alterna fases de vida parásita (endógena) con fases de vida libre (exógena). • Fase exógena: comprende desde el desarrollo embrionario de los huevos en el ambiente hasta el estadio infectante (larva 3; L3). Si las condiciones de humedad y temperatura son adecuadas, el desarrollo del huevo hasta la L3 ocurre en un periodo de 3 a 7 días. • Fase endógena: se inicia cuando los animales ingieren las L3 infectantes junto con el pasto. Una vez ingeridas, las L3 penetran en la mucosa gástrica o intestinal y continúan su desarrollo hasta alcanzar la madurez sexual en la luz del tracto digestivo. Finalmente, tiene lugar la cópula y a los pocos

días la hembra comienza la puesta, iniciándose un nuevo ciclo. • Aunque en condiciones normales el ciclo biológico se completa en 2-3 semanas, las larvas de algunas especies de NGI pueden permanecer durante varios meses en la mucosa del abomaso o del intestino en un estado de letargo conocido como hipobiosis, disminuyendo su metabolismo cuando las condiciones externas son desfavorables. Durante esta fase son muy poco sensibles a la acción de los antihelmínticos. Cuando las condiciones vuelven a ser favorables, se produce una reactivación simultánea de todas estas larvas pudiendo causar importantes lesiones en la pared del tracto digestivo.

PREVALENCIA

La mayor parte de los estudios epidemiológicos sobre las infecciones por NGI en pequeños rumiantes en nuestro país se han realizado en ganado ovino, señalando que prácticamente el 100 % de los animales en pastoreo eliminan a lo largo de su vida huevos de estos nematodos; si bien la prevalencia de los diferentes géneros varía notablemente de unas regiones a otras, aunque también influyen variables como la edad de los animales, época de muestreo, tipo de manejo, etc. Teladorsagia y Trichostrongylus son los géneros más prevalentes en áreas del norte peninsular, con porcentajes superiores al 50 %, mientras que Haemonchus presenta una elevada prevalencia en los rebaños de las zonas más cálidas de la península. No obstante, en los últimos años se está observando un aumento en la incidencia de Haemonchus en rebaños de distintas zonas de Galicia que se manifiesta por la aparición de brotes agudos con marcada anemia (figura 2) y edema submandibular (figura 3) y que han provocado la muerte de varios animales. En las necropsias se observa una marcada caquexia, con lesiones puntiformes en el abomaso y contenido de color marrón oscuro (figura 4). Estos cambios en el patrón de distribución de Haemonchus podrían obedecer, entre otras causas, al aumento de las temperaturas por efecto del cambio climático.

Heces con huevos Adultos

Hipobiosis L5

L4 L3

Huevo

Huevo + L1

L1 L2 L3

FIGURA 2. Caso de hemoncosis con anemia.

FIGURA 3. Caso de hemoncosis con edema submandibular.

FIGURA 4. Necropsia de un caso de hemoncosis con marcada caquexia, lesiones puntiformes en el abomaso y contenido de color marrón oscuro.

FACTORES DE RIESGO

Condiciones edafoclimáticas

La humedad elevada y la temperatura moderada favorecen el desarrollo y supervivencia de los estadios de vida libre de los NGI y condicionan su distribución, teniendo menos importancia otros factores como la oxigenación, la inclinación del terreno, la acidez del suelo, etc. De hecho, se ha apreciado que en áreas cálidas y secas la humedad es el parámetro que influye de forma más notable en el desarrollo larvario, mientras que en zonas húmedas los estadios larvarios están más influenciados por la temperatura.

Edad

Constituye uno de los factores más determinantes sobre la prevalencia y las cifras medias de eliminación de huevos de NGI. Generalmente, ambos parámetros son superiores en los animales jóvenes que salen por primera vez al pasto, debido a que no han tenido contacto previo con los parásitos y a que, además, su sistema inmunitario no está totalmente desarrollado; de hecho, se ha comprobado que los animales reinfectados desarrollan una cierta resistencia frente a nuevas parasitaciones, lo que hace que en los jóvenes (menores de 2 años) sean más frecuentes las formas clínicas de la enfermedad.

Raza

Algunas razas autóctonas del norte de Italia, como la Nera di Verzasca o la Orobica, muestran una mayor resistencia frente a las infecciones por NGI, de modo que, manejadas en régimen extensivo, son capaces de sobrevivir en pastos muy contaminados.

Manejo de los rebaños

La explotación de los animales en régimen de pastoreo favorece la infección por NGI. Así, se ha demostrado que los rebaños de ganado caprino en extensivo presentan un riesgo de infección 6 veces superior a los mantenidos en sistemas intensivos. Diversos estudios señalan que prácticamente el 100 % de los animales que pastorean eliminan huevos de NGI, mientras que este porcentaje se ve muy reducido si los animales tienen restringido su acceso al pasto. En Galicia, por ejemplo, el 46 % de las cabras manejadas en semi-intensivo resultaron positivas a NGI. También se ha descrito que la intensidad de infección por NGI se incrementa cuando aumenta la densidad de animales en los pastos.

Se ha sugerido que las ovejas contribuyen a contaminar los pastos con L3 en mayor medida que las cabras, pues la prevalencia por NGI en rebaños integrados solo por ovejas y en los mixtos (ovejas y cabras) es superior a la registrada en los que solo hay cabras.

La salida temprana de los corderos al pasto incrementa la intensidad de eliminación de NGI, puesto que los animales jóvenes eliminan un mayor número de huevos por gramo de heces, contribuyendo así a la contaminación de los pastos. Por otra parte, los rebaños de menor tamaño eliminan un número significativamente superior de huevos que los más grandes; la causa se debe a que, en general, los rebaños más grandes están más profesionalizados y las condiciones de manejo y de aprovechamiento de los pastos suelen ser más adecuadas. Finalmente, la cercanía de otros rebaños a menos de 2 km también favorece de forma significativa la intensidad de infección.

TRATAMIENTO Y CONTROL

Tradicionalmente la lucha frente a los parásitos en los rebaños de pequeños rumiantes se ha centrado únicamente en la desparasitación puntual o periódica de los animales sin un diagnóstico previo de la situación. No obstante, el uso rutinario e inadecuado de antihelmínticos de amplio espectro no es sostenible y ha favorecido la aparición y desarrollo de cepas de parásitos resistentes, lo que constituye un grave problema para su control, y puede llegar a limitar seriamente las posibilidades de uso de muchos antiparasitarios. Se debe sospechar de la existencia de resistencia a un antihelmíntico cuando los animales no muestran una mejora clínica apreciable tras el tratamiento; no obstante, esta situación también puede obedecer a una incorrecta administración o elección del fármaco, o incluso a una rápida reinfección de los animales.

El adecuado desarrollo y posterior aplicación de programas estratégicos de control frente a los NGI debe basarse en el conocimiento de la dinámica y factores de riesgo, recomendándose el uso integrado de antiparasitarios y medidas de manejo.

Los fármacos más empleados frente a los NGI pertenecen a la familia de los benzimidazoles, imidazotiazoles, y lactonas macrocíclicas (tabla 2). La eficacia de estos fármacos frente a las formas larvarias y adultos es buena, pero únicamente los imidazotiazoles y las lactonas macrocíclicas son efectivas frente a las larvas en hipobiosis. No obstante, el uso continuado y sistemático durante décadas de estos fármacos ha conducido a una disminución de su eficacia debido al desarrollo de resistencias. Hasta el momento, se han registrado resistencias antihelmínticas frente a los parásitos más comunes en pequeños rumiantes y son particularmente prevalentes en los NGI más importantes desde un punto de vista económico y sanitario como Haemonchus contortus, Trichostrongylus sp., Teladorsagia circumcincta y Nematodirus.

Debido a la elevada prevalencia de estos nematodos y a los relativamente elevados niveles de parasitación, se recomienda mejorar las medidas de control frente a los NGI. Esta necesidad se ve acentuada por la abundancia de Teladorsagia y el aumento creciente de Haemonchus contortus, dos géneros que se encuentran en el abomaso y que están considerados como los más patógenos para los animales.

Los resultados obtenidos en un estudio llevado a cabo en 193 rebaños de ganado ovino de Galicia, tratados en su

TABLA 2. Antihelmínticos más empleados para el control de las nematodosis gastrointestinales en pequeños rumiantes. Albendazol, Benzimidazoles fenbendazol, oxfendazol Imidazotiazoles Levamisol

Lactonas macrocíclicas

Ivermectina, moxidectina, eprinomectina, doramectina

mayoría con albendazol (n=121), ivermectina (n=45) y una combinación de triclabendazol y levamisol (n=26) han puesto de manifiesto que el tratamiento, por sí solo, sin otros métodos complementarios de control no consigue disminuir la prevalencia por NGI (figura 5), si bien, de forma general, no se observan cuadros clínicos manifiestos de gastroenteritis parasitarias, a lo que sin duda contribuyen estos controles rutinarios.

Estos resultados justifican la necesidad de recurrir al uso combinado de tratamientos antihelmínticos en épocas de máximo riesgo de infección (primavera y otoño) y prácticas de pastoreo que limiten el riesgo de infección: • Rotación de pastos, evitando el sobrepastoreo de las parcelas para limitar la contaminación con L3. El laboreo del terreno no suele destruir todas las larvas, pero ayuda a favorecer la limpieza de este junto con los periodos de descanso. • Limitar el tiempo de permanencia de los animales en el pasto para disminuir la ingestión de L3. • Mantener en cuarentena a los nuevos animales que se introduzcan en el rebaño. • Separar animales jóvenes de adultos en el pasto. • Evitar el pastoreo mixto cabras/ovejas ya que estas últimas eliminan una mayor cantidad de larvas a los pastos.

Algunas especies como Trichostrongylus axei son poco específicos de hospedador y pueden infectar a un amplio rango de herbívoros tanto domésticos como silvestres, por lo que el pastoreo mixto con otras especies (vacas, caballos, etc.) implica un riesgo importante de infecciones cruzadas.

Las recomendaciones para limitar el desarrollo de resistencias y, de esta forma, alargar el periodo de efectividad de los fármacos antiparasitarios incluyen: • Identificar y minimizar aquellas prácticas de manejo que contribuyan a generar resistencia antihelmíntica, como la falta de calibración de las pistolas dosificadoras, no ajustar la dosis al peso de los animales, etc. • Centrar el tratamiento antihelmíntico en los animales eliminadores, ya que el mantenimiento de poblaciones de parásitos susceptibles en el ambiente ayuda a controlar la población de parásitos resistentes debido a que estos se cruzan con vermes susceptibles.

La resistencia de los parásitos a los fármacos es un fenómeno hereditario producido por la presión de la selección, asociada al contacto regular con determinados antiparasitarios. • Preservar los “refugia”, o lo que es lo mismo, la proporción de la población total de parásitos que no han sido seleccionados por los tratamientos antiparasitarios, es decir, sobre los que no ha existido presión de selección para desarrollar resistencia. Al preservar estos refugia se mantiene una proporción de parásitos sensibles/susceptibles al tratamiento en la granja. La presencia de algunos parásitos sensibles al fármaco desciende o diluye la proporción de parásitos resistentes dentro de la población parasitaria del rebaño. • Elegir los antiparasitarios siguiendo un criterio técnico, es decir, tras un diagnóstico coprológico previo reciente y apropiado para los parásitos presentes en la granja y seguir las recomendaciones para cada fármaco. El diagnóstico coprológico nos permite confirmar el diagnóstico mediante la técnica de flotación y recuento de huevos en una cámara de McMaster.

Se puede sospechar de una gastroenteritis parasitaria cuando los recuentos en ovino y caprino están por encima de los 1.000 huevos por gramo de heces. La morfología de los huevos de la mayoría de los géneros es muy parecida, por lo que esta técnica no permitiría identificar los géneros presentes.

Sería necesario hacer un coprocultivo para que los huevos se desarrollen hasta L3, que ya muestran diferencias apreciables de morfología y tamaño. • Rotar periódicamente la familia de los fármacos empleados y utilizar la dosis adecuada de fármaco. Está comprobado que una vez que un parásito adquiere resistencia a un medicamento, también la tendrá a otros productos del mismo grupo químico. • Actualmente también se están desarrollando otras formas de control biológico que suponen una ayuda en el control de infecciones causadas por

NGI como el empleo de hongos nematófagos. Uno de los más estudiados es Duddingtonia flagrans, la cual consigue una gran reducción de la población de larvas infectantes, con la consiguiente mejora de los rendimientos productivos de los animales en crecimiento.

100

Prevalencia (%) 80

60

40

20 1.000

800

600

400

200 Intensidad (hpg)

0

Inicial Final 0

Prevalencia Intensidad

FIGURA 5. Prevalencia e intensidad de eliminación de huevos pre (inicial) y postratamiento (final) en rebaños en los que se emplea la desparasitación como única medida de control frente a NGI.

BIBLIOGRAFÍA

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Veterinaria. Cordero del Campillo, M. y Rojo-Vázquez, F.A.(Coord.). McGraw-Hill-Interamericana de España, S.A.U., España, 237-253 pp.