Los virus en las hortalizas de México.

Estimado lector en nuestra edición anterior, se publico la primera parte del articulo “Enfermedades del chile y tomate en México”, mismo que es un trabajo de divulgación sobre enfermedades de enfermedades de chiles y tomates, publicado por Bayer de México y elaborado por el Dr. José Antonio Garzón Tiznado, uno de los investigadores mas reconocidos en el estudio en enfermedades de hortalizas y otros cultivos de alto valor. En esta edición se presenta la segunda parte de este importante trabajo, donde se da a conocer, los virus que afectan el cultivo de chile en nuestro país.

En México, la presencia de virus en hortalizas se remonta al año de 1959, en donde un cultivo de calabacita en Sonora se encontró infectado por el Virus del mosaico del pepino (CMV). Posteriormente en 1966, en el sur de Tamaulipas, se halló otro virus infectando el chile serrano y se le llamó Virus jaspeado del tabaco (TEV). Una característica de los virus arriba mencionados es que son transmitidos por pulgones. No obstante, González y Cervantes mencionaron que en el ciclo agrícola 1965-1966, se presentó una nueva enfermedad en el Valle de Culiacán, Sinaloa, conocida como enchinamiento del tomate, a la que Brown y Nelson llamaron Virus chino del tomate.

Esta enfermedad, la primera descrita en México, es causada por un geminivirus cuyo vector es la mosquita blanca (Bemisia tabaci Genn.) y no un pulgón.

Ha sta esas fechas, los síntomas conocidos en las plantas de chile infectadas eran:

• Mo saicos

• A hilamiento de hojas

• O ndulaciones de la nervadura central.

Pero en 1977 se describió por primera vez la interacción entre los virus TEV y CMV que causaba en chile Serrano una enfermedad conocida como Chamusquina en el sur de Tamaulipas. Actualmente, combinación eso mezclas de este tipo es lo que más comúnmente se encuentra en el campo.

Por aquellas fechas, los virus TEVy CMV, eran los más importantes en el país. No obstante, ya desde 1966 empezó a observarse el síntoma del enchinamiento en tomates. Este nuevo síntoma, además del amarillamiento de las hojas, se detectó infectando los chiles en diferentes regiones del país, como el estado de Puebla, donde se presentó la Planta atigrada, nombrada así por el veteado amarillo de las hojas. Más tarde, en el sur de Tamaulipas, se encontró otra enfermedad de síntomas similares llamada Rizadoamarillo del chile.

En relación a los síntomas mencionados en el párrafo anterior, en 1993 se identificó por primera vez el Virus huasteco del chile; en inglés, Pepper HuastecoVirus(PHV) que, conjuntamente con el Texas Pepper Virus Tamaulipas(TPV-T) hoy conocido como Virus del mosaico dorado del chile (PGMV), resultaron ser los responsables del síndrome del Rizado amarillo del chile, mientras en 1996, se determinó que la Planta atigrada la causaba el ya citado PHV.. Hoy en día se considera al PHV el begomovirus más diseminado en México. Sin embargo, el Virus del rizado amarillo del tomate Previo al Permanente del tomate, fue descubierto y caracterizado en el Valle de Culiacán un nuevo virus del grupo de los Picornavirus, el que se le llamó Virus de la necrosis apical del tomate (Turina et al., 2007).

Seguramente la lista sobre este grupo de patógenos irá creciendo con el tiempo, ya que en diversos cultivos se siguen encontrando nuevos síntomas, cuyos agentes causales aún desconocemos..

Virus que afectan el cultivo del chile en México.

En México, el cultivo del chile es la especie hortícola cuya superficie cultivada ha tenido más crecimiento, al pasar de 85mil hectáreas anuales en los años ochenta, a más de 145 mil en la actualidad. Por otra parte, la presencia de virus que afectan a este cultivo en México tuvo sus primeros reportes en 1966, en la región Sur de Tamaulipas, en chile tipo serrano, con daños de entre 10 y 100%, causados por el Virus jaspeado del tabaco (TEV) (Galindo-Alonso, 1971). En 1971 se mencionaron daños por el mismo virus en chile tipo Bell en Sinaloa y en chile tipo Ancho en Guanajuato (Rodríguez-Montesoro, 1971). Posteriormente, en 1974 fue reportado el Virus mosaico del pepino (CMV) y el Virus mosaico del tabaco (TMV) en esas tres regiones (Delgado, 1974).

Al principio, los síntomas por virosis en las plantas de chile se caracterizaban por mosaicos, ahilamiento de hojas, y ondulaciones de la nervadura central. Sin embargo, en 1977 se describe por primera vez la interacción entre dos virus que causaban un síntoma conocido en Tamaulipas como Chamusquina, que en 1986 se menciona como causada por la interacción entre el TEV y el CMV. Posteriormente, en Jalisco, estos virus tuvieron una incidencia de 90% en chile, con lo que se convirtieron en los más importantes para este cultivo en Mé- xico. Sin embargo, a partir de 1982 se empezaron a observar síntomas diferentes en plantas de chile de algunas regiones del país. Así, en el estado de Puebla se informó sobre una enfermedad conocida como planta atigrada, por lo peculiar de los síntomas de mosaico amarillo en las hojas. Posteriormente, otra enfermedad con síntomas similares fue reportada en el sur de Tamaulipas como Rizado amarillo del chile. En 1993, se describió por primera vez el Pepper Huasteco Virus (PHV ) ( Garzón-Tiznado et al.,1993), que conjuntamente con el Texas Pepper Virus Tamaulipas(TPV-T) resultaron ser los responsables del síndrome conocido como Rizado amarillo. En 1996, se determinó que la Planta atigrada era causada por PHV, el virus más diseminado en México (Torres-Pacheco, et al., 1996). Sin embargo, a partir de 1998, se han detectado síntomas ocasionados por nuevos virus o la mezcla de los ya conocidos que actualmente están incidiendo en proporciones importantes en el cultivo del chile.

En los últimos años se ha observado un incremento importante en las poblaciones de la paratrioza (Bactericera cockerelli), el que se ha venido asociando al crecimiento del área cultivada de chile, su principal hospedante, y a factores climáticos: específicamente, un leve aumento en las temperaturas, refleja- dos en el desarrollo más rápido del vector, y con ello, de las enfermedades del Permanente del tomate descrito previamente (Garzón, 1984)y la Punta morada, asociada al Manchado del tubérculo de la papa y, ambas, a la bacteria patogénica Candidatus Liberibacter solanacearum, de reciente descripción (Munyanezaet al., 2008y Munyanezaet al., 2009), que infecta en proporciones críticas los cultivos de tomate y papa, e incluso el chile, que hasta ahora parece tolerarlo sin daños considerables, aunque, como principal hospedante de la paratrioza, representa un riesgo muy elevado para la papa, el tomate y el tomatillo.

Virus mosaico del pepino Cucumber Mosaic Virus (CMV).

Distribución del problema. El Virus del mosaico del pepino (CMV), fue encontrado en 1974 en chilares del sur de Tamaulipas, El Bajío y el Valle de Culiacán (Delgado, 1974).

Actualmente, representa un problema grave en la mayoría de los estados donde se cultiva el chile: Coahuila, Chihuahua, Guanajuato, Guerrero, Jalisco, Michoacán, Morelos, Nayarit, Nuevo León, Puebla, Querétaro, San Luis Potosí, Sinaloa, Sonora, Tabasco y Veracruz. El CMV ataca también las cucurbitáceas y otras hortalizas (Garzón- Tiznado, 2006).

Incidencia y daños. Es común encontrar el CMV asociado con otros virus, como el TEV o el TMV, lo que dificulta el separar los daños ocasionados por cada uno de ellos. En 1979, en el sur de Tamaulipas, la reducción del rendimiento de chile atribuible a este y otros virus fue de 8 a 15% en siembras tempranas y 83% en las de septiembre, mientras que en las tardías de octubre, la pérdida fue total. Como era de esperarse, en 1986el virus CMV había invadido ya de 90 a 100% de las siembras de chile En el Valle de Autlán, 90% de las plantaciones de chile Jalapeño estaban infectadas –al igual que en 1987 en el estado de Veracruz, con daños hasta de 100%. Lo mismo ocurrió en el Valle de Culiacán. Más recientemente, en 2004, en el estado de Chihuahua se presentó una virosis en grado de epifitia, con daños de hasta 60% en 25 mil hectáreas, principalmente en los chiles del tipo Jalapeño que allí se cultivan. Pronto se descubrió que esto lo causaba una variante muy agresiva del CMV, llamada por la gente Chiles toreados, debido a que los frutos tienen la piel arrugada y blanquecina, como si hubieran sido quemados por el sol, y muy parecidos a los “chiles toreados” (Fig. 1). Esta variante del virus se presentó también en más de 800 hectáreas en Río Verde, San Luis Potosí, causando daños de 40a 90% del rendimiento. En 2007 apareció en chilares de Sinaloa y Sonora, aunque no se detectó en el resto del país.

Síntomas

Los síntomas más característicos del CMV en chile son, tanto un mosaico que se inicia en la base de las hojas, como la distorsión de estas. También puede haber defoliación y necrosis en los puntos de crecimiento de las plantas jóvenes, manifestaciones llamadas comúnmente Chamusquina y Aborto de flor, en la cual este virus puede estar mezclado con el Virus del jaspeado del tabaco (TEV), o con el Virus del mosaico del tabaco (TMV). Además, se le atribuyen al CMV estos síntomas: enchinamiento de las hojas hacia el haz, moteado de hojas, entre nudos cortos y achaparramiento.

En cuanto a la variante del CMV –causante del síntoma de Chiles toreados–, las manifestaciones de la enfermedad dependen del tipo de chile. Así, en Bell, Anaheim, Jalapeño y Serrano, la planta parece normal al principio, aunque con un ligero moteado en las hojas; no obstante, los frutos presentan más tarde el síntoma característico ya mencionado. En los chiles del tipo Ancho, la enfermedad se manifiesta por aborto de flores y frutos, lo que hace que las plantas se desarrollen más vigorosas y en ocasiones produzcan brotes de color verde limón.

Morfología del CMV.

Por observaciones al microscopio electrónico, es posible determinar que el CMV es una partícula en forma de poliedro que mide de 28 a 30 nano micras de diámetro. El CMV conforma un grupo de virus denominado Cucumovirus (dado que incluye a las cucurbitáceas cultivadas).

Ho spedantes.

El Virus del mosaico del pepino (CMV), cuenta con diversos hospedantes cultivados y silvestres.

Hospedantes cultivados: Betabel, chile, cártamo, cucurbitáceas (calabacita, calabaza, chayote, melón, pepino y sandía), espinaca, lechuga y tomate.

Hospedantes silvestres: Capsella bursa-pas- toris, Senecio vulgaris, Sonchus oleraceus, Stellaria media y Urtica ureas.

F ormas de transmisión.

El CMV es transmitido de forma no persistente al chile y a otras hospederas cultivadas, principalmente por pulgones, unas sesenta especies, de las que Myzus persicae y Aphis gossypii son las más importantes. La transmisión de este virus por sus vectores los pulgones, se realiza en el transcurso de unos segundos hasta algunos minutos. El CMV se puede transmitir por la semilla, pero también de forma mecánica y por los injertos; incluso la cúscuta (Cuscuta spp.), es un vector del virus

Tolerancia genética. No hay información sobre variedades o híbridos de chile, en sus diferentes tipos, quesean resistentes a este virus.

Virus del jaspeado del tabaco Tobacco EtchVirus (TEV).

Distribución del problema.

Al Virus del jaspeado del tabaco (TEV) se le encontró primero, en 1971, en el estado de Guanajuato y el sur de Tamaulipas. En 1974se le menciona ya en Sinaloa, y actualmente está presente en casi todas nuestras zonas chileras

Incidencia y daños. Si bien en 1971 ya se encontraban en Celaya chilares con 100% de ataque por el TEV, la región en donde ha ocasionado más perjuicios es el sur de Tamaulipas, donde en 1977 los daños fluctuaban entre 10 y 100 %. Su mayor incidencia has ido en las siembras tardías. No obstante, desde1986, el problema fue en ascenso, con pérdidas hasta de 100% en cualquier época de siembra. En Autlán de la Grana, Jalisco, ese año se detectaron lotes con una incidencia de 90%, al igual que en Culiacán, Los Mochis, y el sur de Sinaloa. Recientemente, se le ha detectado también en Sonora, dañando plantas y frutos.

En general, la información sobre virus fitopatógenos, indica que su incidencia es creciente, en etapas más y más tempranas de la planta y en épocas de siembra que antes estaban libres del problema. En consecuencia, las pérdidas son cada vez mayores, lo que en algunas regiones ha llegado a limitar la siembra de chiles.

Síntomas (Figs. 2 y 3)

Para definir con precisión el síndrome de una enfermedad virosa, aun cuando sea causada por un solo virus, debe considerarse que sus manifestaciones en la planta también son influenciadas por el ambiente (como la luz y temperatura), el cultivo y la variedad de que se trate, la etapa fenológica en que la planta fue infectada, así como la variante del virus.

Hay síntomas visibles a simple vista y que son atribuibles al TEV, como una sinuosidad de la nervadura central y el bandeado de las nervaduras. Dado que las manifestaciones de este virus pueden cambiar según la variedad de chile, para evitar confusiones seguiremos aquí el criterio de un autor (Martínez Soriano, J. P., 1985)que se basó en los síntomas del TEV en chile Ancho:

• Las plantas infectadas por el virus son más pequeñas y destacan por su tonalidad verde amarillento.

• Las hojas son más chicas, con tendencia a presentar malformaciones, las que son más visibles en el ápice.

• Bajo infección tardía, los brotes nuevos son cloróticos y más pequeños de lo normal.

• En hojas y frutos, es posible observar el con- traste formado por áreas amarillentas alternadas con otras de un verde normal, con la apariencia de un mosaico.

• Hay menos producción de flores.

• Los frutos son más pequeños, deformes y curvados, con una decoloración a lo largo y maduración dispareja.

• Los frutos tienen menos semillas y pocas de estas se desarrollan por completo.

• La Chamusquina, una necrosis de los brotes nuevos del chile, puede deberse al TEV o al virus del mosaico del pepino (CMV), cuando las plantas infectadas se encuentran sometidas a luminosidad escasa. También se produce por el ataque conjunto de ambos virus.

Morfología del TEV.

Observada al microscopio electrónico, la partícula del TEV es una varilla flexible que mide de 12-13 nanomicras de diámetro y de 720-780 nanomicras de largo.

Hospedantes.

Este virus tiene una amplia gama de hospedantes entre plantas cultivadas y silvestres. A continuación anotamos un grupo importante de hospedantes del TEV:

Hospedantes cultivadas . Berenjena (Solanum melongena), betabel (Beta vulgaris), chile (Capsicum annuum y C. frutescens), papa (Solanum tuberosum), tabaco (Nicotiana taba- cum), tomate (Lycopersicon esculentum).

Hospedantes silvestres. Amaranthus cauda- tus, Cassia obtusifolia, Cassia tora, Celosia argentea, Chenopodium album, Chenopodium amaranticolor, Chenopodium foetidum, Chenopodium quinoa, Datura ferox, Datura metel,Datura stramonium,Gomphrenaglobosa, Gypsophila elegans, Hyoscyamus niger, Melilotusalbus, Nicandraphysaloides,Nicotiana bigelovii, Nicotiana clevelandii, Nicotiana gluti- nosa, Nicotiana rustica, Nicotiana sylvestris, Nicotiana x edwardsonii, Petunia x hybrida, Physalis floridana, Physalis peruviana, Senecio vulgaris, Solanum nigrum, Tetragonia tetragonioides, Torenia fournieri y Zinnia elegans.

Formas de transmisión.

El virus del jaspeado del tabaco (TEV) se transmite por la semilla, por injerto y, con algunas dificultades, mecánicamente. La transmisión más efectiva ocurre a través de más de 60 especies de pulgones de forma no persistente.

Entre las principales especies se cuentan Myzus persicae, Macrosiphum euphorbiae, Aphis fabae,A. gossypii, yA. citricola. Lacúscu- ta (Cuscuta californica), también es un vector.

Tolerancia genética.

Se han detectado híbridos tolerantes en el Valle de Culiacán como son Crusader, Confruto tipo Blocky, y cuatro híbridos Confruto tipo Lamuyo: Constitución, Madonna, Sangrita y Maravilla, así como el tipo Bell amarillo CLXP1720.

Virus del mosaico del tabaco Tobacco MosaicVirus (TMV).

Distribución del problema.

El Virus del mosaico del tabaco (TMV), es el virus más ampliamente diseminado en México. Desde 1974 se le menciona en el sur de Tamaulipas, Valle de Culiacán y El Bajío, aunque, dada su transmisión por contacto y el hecho de poder transmitirse a partir del tabaco de los cigarrillos, se puede inferir su distribución en todas las áreas chileras del país.

Incidencia y daños.

No existen en México datos precisos sobre la incidencia y el porcentaje de daño del TMV en las plantaciones de chile, ya que por lo general se le menciona asociado con otros virus.

Síntomas.

Los síntomas en chile se caracterizan por un mosaico amarillo y, en algunos casos, necrosis en los brotes.

Morfología del VMT.

Vista al microscopio electrónico, la partícula del virus del mosaico del tabaco (TMV) es una varilla rígida de 15 nanomicras de diámetro por 300 nanomicras de largo.

Hospedantes.

El Virus del mosaico del tabaco (TMV), tiene una amplia gama de hospedantes entre las plantas cultivadas y silvestres.

Hospedantes cultivadas. Betabel (Beta vulga- ris), calabaza(Cucumis pepo), chile (Capsicum annuum), frijol (Phaseolus vulgaris), lechuga (Lactuca sativa), melón (Cucumis melo), papa (Solanum tuberosum), pepino (Cucumis sati- vus), pimiento morrón o chile Bell (Capsicum frutescens), tabaco (Nicotiana tabacum), toma- te (Lycopersicon esculentum).

Hospedantes silvestres. Chenopodium ama- ranticolor, Chenopodium hybridum, Chenopo- dium quinoa, Datura stramonium, Lycopersicon pimpinellifolium, Nicotiana benthamiana, Nico- tiana bigelovii, Nicotiana clevelandii, Nicotiana debneyi, Nicotiana glutinosa, Nicotiana rustica, Nicotiana sylvestris, Papaver nudicaule, Physalis floridanay Physalis peruviana.

Formas de transmisión. El Virus del mosaico del tabaco (TMV), se transmite a través de la semilla y, muy fácilmente, de forma mecánica o por contacto. Aun cuando se sospecha de los chupadores y hasta se ha encontrado el virus en su saliva, no se ha comprobado el papel que juegan como vectores, aunque sí la transmisión mecánica por el minador de la hoja (Liriomyzaspp.) y las chicharritas (Cicadellidae). La cúscuta (Cuscuta spp.) también es un vector de este virus.

Tolerancia genética. En el cultivo del tomate, la gran mayoría de los híbridos comerciales contienen genes de resistencia o tolerancia a este virus. En algunas variedades es posible encontrar tolerancia al mismo.

Virus del mosaico clorótico del chile dulce (VMCCD).

Distribución del problema.

El llamado Virus del mosaico clorótico del chile dulce (VMCCD), se conoce desde 1999 en Culiacán y actualmente afecta plantaciones de chiles dulce (Pimiento morrón o chile Bell) y Ancho, en todo el estado de Sinaloa y en el Sur de Sonora (Navojoa). En los últimos tres años (2007-2009) la enfermedad se ha incrementado hasta niveles críticos. El agente causal podría ser un Potyvirus (ubicado en el grupo del Virus Y de la papa), y al parecer emparentado con el Virus del jaspeado del tabaco (TEV).

Síntomas (Figs. 4 y 5) mos que en cuestión de segundos lo diseminarían de una planta enferma a otra sana. La razón de esto es que los virus de este grupo son llevados por el insecto en el estilete, adquiriéndolos rápidamente al realizar sus acostumbra- das pruebas alimenticias en las hojas de diferentes especies vegetales.

El primer síntoma por este virus en chile dulce es un mosaico amarillo clorótico, con un aclaramiento de las nervaduras, que puede confundirse con otro virus transmitido por la mosquita blanca (GeminivirusBegomovirus). Este síntoma es más evidente en solo una de las ramas con brotes nuevos de la planta, por lo que llega a confundirse con una deficiencia de nutrimentos. Pero el síntoma más grave es en los frutos, que resultan arrugados, amarillentos y no son aceptados en los mercados.

Incidencia y daños. No obstante que este virus se observó por primera vez en plantas de chile Bell en el Valle de Culiacán; en la Cruz de Elota, del mismo estado de Sinaloa, se detectó el primer caso de daños por el Virus del mosaico clorótico del chile dulce en el año 2002, con una incidencia hasta de 70% –a nivel de epifitia–.Aunque hubo chilares con menos de 10% de plantas atacadas, otros tuvieron que ser rastreados por la alta incidencia del virus, sobre todo para evitar su diseminación a otras siembras del mismo cultivo. En 2003se observó en el Valle de Culiacán que la incidencia del virus y los daños ocasionados, aumentan a partir de diciembre, coincidiendo con la proliferación de pulgones en la región. El mayor daño es a los frutos, que carecen de calidad comercial.

Morfología del VMCCD.

Vista al microscopio electrónico, la partícula de este virus es una varilla flexible.

Hospedantes.

A la fecha, este virus únicamente se ha encontrado en plantaciones de chile Bell y Ancho y no en chiles picosos: Serrano, Jalapeño, Cola de rata, etc. Aún no se le conocen hospedantes silvestres.

Formas de transmisión.

Se desconoce a ciencia cierta si el virus del mosaico clorótico del chile dulce se transmite a través de la semilla, aunquepor esta vía pudo haber llegado a Sinaloa y a Navojoa.

Dadas las características de los Potyvirus, es probable que el patógeno se transmita de forma mecánica y sean sus vectores los pulgones, mis-

Tolerancia genética.

En general, los chiles tipo Serrano y Jalapeño son resistentes a este nuevo virus, mientras los tipos Ancho y dulce (PimientomorrónoBell) son muy susceptibles. Entre los chiles dulces hay híbridos tolerantes, lo que no ha ocurrido entre los del tipo Ancho. Se han detectado híbridos tolerantes en el Valle de Culiacán, como son Crusader, Confruto tipo Blocky y cuatro híbridos Confruto tipo Lamuyo: Constitución, Madonna, Sangrita y Maravilla, así como el chile dulce tipo Bell amarillo CLXP1720.