Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante. Parte 1

EcologĂ­a del bosque mediterrĂĄneo en un mundo cambiante Fernando Valladares (editor)

EDITA: MINISTERIO DE MEDIO AMBIENTE ORGANISMO AUTÓNOMO PARQUES NACIONALES.

ISBN: 84-8014-552-8 NIPO: 311-04-037-7 Depósito legal: M. 41976-2004 Imprime: EGRAF, S. A.

ÍNDICE Pág.

Presentación ..................................................................................................................

Prólogo ......................................................................................................................

A. Factores históricos y ambientales 1. El bosque mediterráneo, un sistema humanizado y dinámico - Fernando Valladares, Jesús Julio Camarero, Fernando Pulido y Eustaquio Gil-Pelegrín ..............

2. La distribución de las especies a diferentes escalas espacio-temporales - Juan Arroyo, José S. Carrión, Arndt Hampe y Pedro Jordano ....................................

3. Heterogeneidad ambiental y nichos de regeneración - Teodoro Marañón, Jesús Julio Camarero, Jorge Castro, Mario Díaz, Josep María Espelta, Arndt Hampe, Fernando Valladares, Miguel Verdú y Regino Zamora ........................................

4. Régimen de incendios y regeneración - Francisco Lloret .....................................

B. Procesos y mecanismos 5. Fenología y características funcionales de las plantas leñosas mediterráneas - Gabriel Montserrat-Martí, Sara Palacio Blasco y Rubén Milla Gutiérrez ..................

6. Estrés hídrico: ecofisiología y escalas de la sequía - Fernando Valladares, Alberto Vilagrosa, Josep Peñuelas, Romá Ogaya, Jesús Julio Camarero, Leyre Corcuera, Sergio Sisó y Eustaquio Gil-Pelegrín ...............................................................

7. Tasas de crecimiento en especies leñosas: aspectos funcionales e implicaciones ecológicas - Rafael Villar, Jeannette Ruíz-Robleto, Jose Luis Quero, Hendrik Poorter, Fernando Valladares y Teodoro Marañón ......................................................

8. Procesos de limitación demográfica - Pedro Jordano, Fernando Pulido, Juan Arroyo, Juan Luis García-Castaño y Patricio García-Fayos ...............................

9. Estructura, dinámica y modelos de ensamblaje del bosque Mediterráneo: entre la necesidad y la contingencia.- Miguel Angel de Zavala ..........................................

C. Interacciones 10. Las emisiones de compuestos orgánicos volátiles como paradigma de la interacción del bosque con la atmósfera - Josep Peñuelas ...............................................

11. Interacciones entre la vegetación y la erosión hídrica - Patricio García-Fayos ...

12. La luz como factor ecológico y evolutivo para las plantas y su interacción con el agua - Fernando Valladares, Ismael Aranda y David Sánchez-Gómez .................

13. Las interacciones planta-planta y planta-animal en el contexto de la sucesión ecológica - Regino Zamora, Patricio García-Fayos y Lorena Gómez ........................

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Pág.

D. Cambio global 14. Cambio global y decaimiento del bosque - Jesús Julio Camarero, Francisco Lloret, Leyre Corcuera, Eustaquio Gil- Pelegrín ........................................................

15. Efectos del cambio climático sobre los ecosistemas terrestres: observación, experimentación y simulación - Josep Peñuelas, Santiago Sabaté, Iolanda Filella, Carles Gracia ................................................................................................................

16. El efecto del cambio global en las interacciones planta-animal- José Antonio Hodar, Regino Zamora, y Josep Peñuelas ...................................................................

17. Gestión forestal y ciclos de nutrientes en el marco del cambio global- Bosco Imbert, Juan A. Blanco y Federico Castillo ..............................................................

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E. Gestión forestal en un mundo cambiante: reflexiones 18. Nuevas perspectivas en la conservación, restauración y gestión sostenible del bosque mediterráneo - Miguel Angel de Zavala, Regino Zamora, Fernando Pulido, Juan A. Blanco, J. Bosco Imbert, Teodoro Marañón, Federico J. Castillo y Fernando Valladares ....................................................................................................

Apéndice de imágenes y fotos ........................................................................................

Relación de autores y direcciones ................................................................................. Índice analítico de materias .......................................................................................... Índice analítico de especies ...........................................................................................

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PRESENTACIÓN

Los ecosistemas mediterráneos han generado miles, posiblemente millones, de páginas impresas y resulta más que justificado preguntarse sobre el interés de añadir unas cuantas más con este libro. Conscientes del riesgo de repetir lo ya publicado en numerosas ocasiones, los autores de este libro nos hemos preocupado de identificar lagunas, falsos paradigmas y controversias con las que guiar la escritura de cada capítulo. En este cometido nos ha resultado sorprendente constatar el elevado número de afirmaciones sin una base científica comprobada que se han publicado y se publican en la actualidad sobre la dinámica y el futuro de los bosques mediterráneos. Resulta llamativo, por ejemplo, que la gestión del bosque mediterráneo se realiza con frecuencia sobre la base de la silvicultura centroeuropea, sin apenas adecuación a las características ecológicas y socio-económicas de la región mediterránea. En ciertos casos esta situación ha sido causada por la falta de información precisa sobre los ecosistemas mediterráneos, y, en otros, por la aceptación de paradigmas y de conceptos artificiales que nunca han sido comprobados o cuya erradicación requiere de la combinación de argumentos y de tiempo para aceptarlos. Entre éstos destaca el mito de la ardilla viajera, atribuido a Plinio y según el cual en tiempos remotos era tal la continuidad de los bosques ibéricos que una ardilla no necesitaría pisar el suelo para recorrer la Península de punta a punta. O el concepto de clímax, según el cual en un territorio dado existe una única comunidad vegetal ideal que sólo la influencia humana puede evitar que se establezca, y que implica la innecesaria idea de las comunidades como superorganismos o auténticas “sociedades vegetales” y deja de lado la creciente evidencia sobre el papel de la historia, la dispersión y las interacciones entre especies individuales en el ensamblaje de las comunidades, simplificando su dinámica y evolución a un mero remplazamiento de unas “sociedades” por otras. En un mundo cambiante, resulta poco realista encorsetar el cambio y hacer discontinuo lo que en realidad es un continuo de combinaciones y procesos. Por difícil que nos parezca, el auténtico desafío científico es desenmarañar esta red de interacciones y procesos para comprender la evolución de los sistemas sin ideas preconcebidas, con el método experimental en la mano y colocando a la especie humana como parte integrante de los sistemas y responsable de la reciente aceleración del cambio.

Y con este espíritu nació este nuevo libro sobre un viejo tema.

En este libro se desarrollan ideas como que la vegetación puede no ser eficaz en el control de la desertificación al no controlar los eventos catastróficos, cuestionándose si es realmente operativa una cubierta arbórea para frenar la erosión, cuando ésta es frenada de forma similar por una vegetación arbustiva que, en muchos casos, consume menos agua. Aquí nos cuestionamos si la tasa de crecimiento inherente de las especies es inversamente proporcional a su capacidad de supervivencia en ambientes adversos, y si esta capacidad de sobrevivir en el impredecible y seco clima guarda alguna relación con la moderada plasticidad y el uso conservativo de los recursos del que hacen gala especies vegetales emblemáticas del bosque 5

Presentación

mediterráneo. En este libro se pretende romper la visión estática de la distribución de las especies, enfatizando su constante cambio a distintas escalas espaciales y temporales. Aquí intentamos reunir la información disponible sobre la luz como factor ecológico tradicionalmente olvidado en la descripción del funcionamiento de nuestros ecosistemas forestales. En estas páginas nos preguntamos si las especies compiten o se ayudan, y si el cambio en el signo de esta interacción puede predecirse en función de las características bióticas y abióticas del medio. Se ha hecho un esfuerzo por comprender, resumir y presentar procesos y mecanismos, y cómo de éstos y de la observación de tendencias en escalas temporales largas puede inferirse una serie de escenarios futuros para un mundo expuesto al cambio global. En este libro indagamos sobre las interacciones entre factores y entre organismos, mostrando siempre que ha sido posible, ejemplos de situaciones contra-intuitivas, no lineares y complejas, que son la esencia misma de los ecosistemas sobre los que tantas páginas se han escrito y sobre los que tan poco sabemos aún. En un intento por acercar posturas, culturas y saberes, se ha hecho un esfuerzo para reflexionar sobre las aplicaciones prácticas del conocimiento o desconocimiento que se resumen en cada capítulo; en otras palabras, se reflexiona sobre lo que la ecología puede decir sobre la gestión del bosque, ya sea para su conservación o para su explotación sostenible.

Este libro nace de la combinación de experiencias e inquietudes de un heterogéneo grupo de ecólogos españoles que un día, hace ahora unos tres años, decidió auto-organizarse para intercambiar ideas y colaborar en sus investigaciones. De este impulso de autocatálisis surgió la red temática GLOBIMED (www.globimed.net), cuyas actividades de coordinación han estado financiadas por el Ministerio de Ciencia y Tecnología, a quien deben ir las primeras palabras de agradecimiento. Este libro se hace realidad gracias al interés de otro Ministerio, el de Medio Ambiente, quien ha apoyado esta edición desde un principio y a quien deben ir nuestras segundas palabras de agradecimiento. La lista de agradecimientos podría alargarse mucho, ya que muchas personas e instituciones han ayudado de alguna forma a que este libro saliera adelante, pero no querría cerrar este párrafo sin agradecer las facilidades que se pusieron a nuestra disposición en la casa de espiritualidad Santa María (Galapagar), cuyas tranquilas habitaciones y buenas vistas sobre los encinares al pie de Guadarrama inspiraron muchas y enjundiosas conversaciones y debates.

Entre los sueños que los científicos de GLOBIMED alimentan está la creación de una red española de observación y estudio de ecosistemas a largo plazo, la única forma de comprender las tendencias y los riesgos a que están sometidos nuestros ecosistemas en un mundo cambiante y amenazado por la rápida expansión de la especie humana. Somos conscientes de las dificultades de esta empresa, pero con este libro y nuestro trabajo en colaboración esperamos contribuir a que distintas entidades, instituciones y organismos comprendan su importancia y adopten a tiempo las medidas necesarias para unir esfuerzos y hacerlo de forma sostenida.

Fernando Valladares Investigador del CSIC y coordinador de GLOBIMED Tres Cantos, Julio de 2004

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PRÓLOGO De acuerdo con las definiciones más habituales de clima mediterráneo, en la Península Ibérica tenemos hoy la mayor superficie continua de territorios bajo este clima de todo el mundo, lo que explica que nos sintamos especialmente concernidos por los ecosistemas terrestres mediterráneos y por los posibles efectos de los cambios globales en ellos. Es obvio que, de algún modo, el dato nos compromete a los ecólogos ibéricos a jugar un papel destacado en el progreso del conocimiento sobre estos temas. Creo sinceramente que no es una pretensión exagerada decir que este compromiso lo hemos asumido y, en las dos últimas décadas, la ecología terrestre ibérica ha dado un salto adelante extraordinario en una considerable variedad de campos específicos, que van desde aspectos históricos y estructurales a otros ecofisiológicos, demográficos, dinámicos, biogeoquímicos y directamente relacionados con la gestión.

Este salto se traduce en una producción científica considerable, que aparece ya con regularidad en las más prestigiosas revistas, y en la participación en comités de expertos y otras actividades internacionales.

Este libro es una muestra de la calidad y variedad de los estudios que se están haciendo en España sobre los ecosistemas forestales y el cambio climático. En cuanto al contenido, no creo necesario resumirlo puesto que el índice es guía suficiente, pero sí deseo resaltar un hecho notable que añade mucho interés al trabajo. Y es que no pocos capítulos han sido escritos por varios autores que pertenecen a instituciones distintas, a veces muy repartidas geográficamente, lo que implica un meritorio esfuerzo de coordinación nada frecuente en este tipo de obras y hace que la síntesis vaya mucho más allá de una mera recopilación de experiencias concretas. Sin duda, esa era la voluntad del editor y de los autores. Creo que bien podemos agradecerlo y felicitarles por ello, puesto que la obra adquiere así un carácter de verdadera síntesis y, aunque el ritmo de adquisición de conocimientos es muy rápido, estoy persuadido de que no será un mero producto circunstancial, sino que se convertirá en una referencia útil durante un tiempo razonable.

Dicho esto, me gustaría contribuir con algunas ideas muy generales sobre el estado y las perspectivas de los bosques mediterráneos que me interesan especialmente. Los bosques de la Cuenca Mediterránea han experimentado profundas transformaciones a lo largo de la historia, como resultado de una actividad humana que ha durado milenios. Esta transformación ha sido especialmente importante en las llanuras y ha consistido en la tala, selectiva o masiva, la quema, la roturación, el pastoreo, la replantación y otras transformaciones asociadas a la urbanización y construcción de vías de transporte. Ello ha tenido consecuencias sobre la extensión, estructura, composición de especies (plantas, animales o microorganismos), grado de fragmentación, erosión y degradación del suelo, diversidad de microambientes, etc. Como resultado, puede decirse que no quedan bosques vírgenes y son escasos los retazos de bosques con un alto grado de madurez. El bosque mediterráneo que conocemos es en gran medida un pro7

Prólogo

ducto de la acción humana sobre el medio natural, y esto es algo que no debemos ignorar ni olvidar.

Cuando consideramos el conjunto de la Cuenca Mediterránea, vemos que del orden de dos tercios de los bosques y del 90% de la biomasa forestal se hallan en los países europeos del margen septentrional. No obstante, la destrucción del bosque en las llanuras y su sustitución por cultivos y asentamientos humanos ha dejado las principales masas forestales en zonas montañosas que, en ese margen septentrional, tienden a presentar condiciones de clima atlántico o eurosiberiano y no mediterráneo. Hay que descender un poco de latitud, en el sur de Francia, en nuestra península, en Italia, Grecia o Turquía, para que los bosques de la montaña baja y media tengan características propiamente mediterráneas, y sólo en el margen meridional de la cuenca el bosque mediterráneo conquista cotas relativamente elevadas, alrededor de los dos mil metros, en las montañas.

Estos bosques mediterráneos, que se caracterizan por el predominio de especies de hoja plana, esclerófila y perenne, o de coníferas, han experimentado procesos rápidos de cambio en el último siglo. En los países del “norte económico”, que en general concuerdan en este caso con el norte geográfico, durante la primera mitad del siglo XX hubo fases novedosas de explotación forestal con fines industriales (en esencia, para la extracción de productos químicos) que resultaron de breve duración al desaparecer la necesidad de materia prima forestal como resultado de cambios en la tecnología de producción, y se mantuvieron actividades tradicionales como el carboneo y la extracción de leña en general, incluso con un aumento importante relacionado con la primera Guerra Mundial, hasta que declinaron a su vez rápidamente hacia mediados de siglo. La explotación de corcho, un ejemplo notable de uso sostenible, experimentó diversas vicisitudes, con fluctuaciones notables. Las últimas décadas han visto una tendencia a la expansión del bosque en superficie y al aumento de las biomasas en pie como resultado del abandono de cultivos en las zonas de secano de menor rendimiento, a la vez que un incremento de incendios forestales. El aumento de los incendios se relaciona en parte con el constante aumento de las actividades con riesgo de inicio de fuego en y, sobre todo, alrededor del bosque, en parte con la acumulación de vegetación leñosa en cultivos abandonados y como resultado del abandono de extracciones en el propio monte, y en parte por las temperaturas en aumento y la mayor frecuencia de sequías prolongadas que se han observado durante los últimos treinta años. El cambio de régimen de incendios, y en especial la recurrencia de grandes incendios con elevadas intensidades, puede convertirse en un factor decisivo para la evolución futura de las masas, sobre todo en los territorios con precipitaciones anuales inferiores a los 800 mm.

En la parte meridional de la cuenca, en muchos países se está viviendo una explosión demográfica que comporta sobre-explotación del bosque por extracción de combustible y por un intenso pastoreo que compromete la regeneración. Ello conduce a la pérdida de superficie forestal mediterránea, con una tasa media de –1,1%, harto preocupante ya que supera incluso la de los bosques tropicales, acompañada además en muchos casos de fuertes procesos erosivos, lo que origina un riesgo considerable de desertificación.

Esta es la situación general de los bosques mediterráneos en el conjunto de la Cuenca, como vemos con una problemática bien diferenciada entre Norte y Sur. Insistamos en que se trata en todo caso de bosques fuertemente intervenidos por el hombre, que ha modificado sustancialmente su composición con una tendencia a reducir la diversidad de especies arbóreas, a favorecer los bosques monoespecíficos o, como mucho, mixtos pero dominados por sólo un par de especies, y desde luego a eliminar a los grandes animales, algunos de los cuales realizaban funciones de dispersión de semillas. Esto último ha contribuido sin duda a la disminu8

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

ción de la diversidad de leñosas del vuelo o del subvuelo en las masas forestales. Así pues, la dinámica más reciente impuesta por el hombre y el fuego parte de unos ecosistemas notoriamente empobrecidos a lo largo de los siglos en componentes que fueron importantes. En cambio, allí donde la explotación es moderada se ha generado heterogeneidad en mosaico, lo que puede aumentar la riqueza de especies en relación a la que tendría un bosque homogéneo y continuo, como se verá en el capítulo 1 y posteriores.

Algunos factores más añaden motivos de preocupación. Las sequías debilitan a los árboles y aumentan el poder destructivo de plagas, sobre todo hongos, algunas bacterias, virus y nemátodos. Algunas de estas plagas han sido introducidas recientemente. También algunos contaminantes, además de su efecto directo sobre la salud de las masas, pueden ejercer el de debilitamiento, como ocurre en general con el ozono troposférico, la acidez debida a compuestos de azufre y nitrógeno, los metales pesados y quizás las radiaciones ultravioletas y, localmente, con otras emisiones, pese a que en las últimas décadas se hayan corregido algunas, disminuyendo las de sulfuros y sulfatos. En conjunto, los estudios de control en el grado de defoliación de los árboles en España han verificado un aumento importante entre 1990 y 1995, desde un promedio del orden del 5% hasta un alarmante 23,5% (más del 30% en el caso de la encina) y, luego, una disminución hasta el 13% en 2001. Sin duda, la fuerte sequía de 1994 tuvo una incidencia notable en esta evolución. Las previsiones del cambio climático hacen temer una recurrencia cada vez mayor de sequías graves del tipo de la mencionada.

Vemos pues que los bosques mediterráneos están afectados por casi todos los grandes factores del cambio global: cambio en los usos del suelo, en el régimen de perturbación, en la composición de la atmósfera, en el clima, pérdidas de biodiversidad, invasiones de especies (en particular, plagas). Ello configura un panorama complejo y el reto urgente de avanzar no sólo hacia usos forestales sostenibles sino hacia la comprensión de los procesos que, a diferentes escalas, determinan las respuestas del bosque ante los cambios. De ahí la oportunidad de la aparición de este volumen. Demuestra que los científicos, aquí y ahora, “estamos en ello”, tratando de entender tan complicados sistemas y relaciones y de buscar nuevas maneras de ver y actuar sobre ellos. A veces nos sentimos, con razón, como la voz que clama en el desierto y es que de los bosques mediterráneos se suele hablar sólo cuando se queman. Las políticas forestales sólo en aspectos muy parciales han sido orientadas hacia la sostenibilidad.

Para avanzar en esa dirección, hay obstáculos muy graves. Quizá el mayor sea, después de la deforestación meridional, que la falta de rentabilidad de muchos bosques mediterráneos dificulta la ejecución de planes de gestión razonables, dejando la iniciativa al fuego. Esta crisis es por tanto, en buena medida, económica. El tema merece una reflexión, aunque sea breve.

Cuando los bosques, desde el punto de vista de la producción (de madera o de otros productos como caza, hongos, etc.) no son rentables, no se invierte en ellos. Casi da lo mismo que sean de propiedad pública o privada, porque hablamos de superficies muy grandes, millones de hectáreas, que ni siquiera el Estado tiene capacidad para gestionar “a fondo perdido”. En la Unión Europea, el tema forestal está dominado por los países que son grandes productores de madera, en especial los escandinavos, mientras que los bosques mediterráneos, pese a ocupar superficies considerables, se ven como algo marginal, precisamente por esta falta de rentabilidad. En España hay cerca de 15 millones de hectáreas de bosques, de los que alrededor de tres cuartas partes son de propiedad privada, pero el sector forestal sólo contribuye en un 2% al PBI y en poco más del 2% al empleo. Además, estas contribuciones se concentran bastante en ciertas áreas, así que hay grandes superficies que contribuyen en proporción mínima a la actividad económica directa (las industrias maderera y corchera, esencialmente). En ellas abunda el monte no rentable, sobre todo en las zonas de clima mediterráneo seco, y además 9

Prólogo

se incluyen los espacios protegidos. El resultado es que España es el país europeo con mayor proporción de bosque improductivo desde el punto de vista maderero (proporción que, según las estimaciones, varía entre el 20 y el 24% de la superficie forestal).

La sociedad actual asigna al bosque una serie de funciones que superan con mucho las productivas, e incluso las clásicas de regulación hidrológica y protección de cuencas contra la erosión: se valoran ahora, y cada vez más, el uso recreativo, el de conservación de biodiversidad y del paisaje, el almacenamiento de carbono y otras funciones que hacen aumentar las prestaciones sociales reconocidas al bosque, pero que no tienen contrapartidas económicas directas. Ni el estado, ni los propietarios particulares reciben ingresos por estos servicios, de modo que no hay fuentes de financiación para realizar inversiones de mejora del monte orientadas al cumplimiento de las funciones sociales. Desde luego, es posible avanzar algo con acuerdos cooperativos y planes técnicos propiciados desde la administración. En cualquier caso, los ecólogos no tenemos la respuesta a esta clase de problemas, sólo podemos apuntar cuáles son las disfunciones y contribuir a desarrollar ideas para la gestión en este mundo en cambio, pero sí debemos saber y reconocer que la gestión sólo se realizará si se resuelve el problema de financiación.

Aunque no soy economista, me atrevería a señalar que las administraciones deben dejar de mirar sólo a su propio bolsillo y al de los propietarios y buscar, con imaginación, fuentes nuevas de recursos. Si el monte ofrece servicios, éstos deben ser retribuidos de algún modo por los beneficiarios de estos servicios. A veces, el beneficiario es un etéreo “el conjunto de la sociedad”, pero muy a menudo lo son también colectivos más concretos, e incluso particulares. Si el monte produce agua limpia, las sociedades de suministro de agua y los municipios deberían sentirse implicados en la gestión forestal y contribuir a hacerla posible. Si el monte sirve de paso a conducciones, lo mismo puede decirse de las compañías eléctricas, y otro tanto sucede con las urbanizaciones, hoteles y otros establecimientos turísticos que se benefician del paisaje. Y tal vez con los que simplemente paseamos. Podrían buscarse soluciones impositivas y de peaje (que producen un rechazo muy amplio por razones de tipo cultural) o desgravaciones que favorezcan las contribuciones hechas al financiamiento de la gestión. Hay una variedad de posibilidades que han sido ya ensayadas en otros países, y que incluyen la emisión de bonos negociables y otros procedimientos que no comprendo a fondo ni pueden ser desarrollados aquí. Ya tenemos algún ejemplo de fundación privada que compra y gestiona territorio con fines conservacionistas o sostenibilistas. Son ejemplos a emitar. Pero lo que sí podemos hacer los ecólogos es, una vez constatada la problemática y entrevistos algunos caminos para una gestión mejor, reclamar un compromiso colectivo, una implicación social que desarrolle vías hoy inexistentes para hacer posible esta nueva gestión necesaria y acorde con los nuevos servicios reconocidos al monte. La solución no vendrá directamente de los bolsillos exhaustos de las administraciones ni de un esfuerzo altruista de los propietarios, que sólo unos pocos estarían en condiciones de hacer, sino de políticas mucho más imaginativas y flexibles para lograr que este compromiso colectivo sea realidad y los montes sean tratados como merecen, en función de los servicios que nos prestan y de su valor intrínseco.

Jaume Terradas CREAF, Universitat Autònoma de Barcelona Barcelona, Abril de 2004

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Sección A Factores históricos y ambientales 1. El bosque mediterráneo, un sistema humanizado y dinámico.

2. La distribución de las especies a diferentes escalas espacio-temporales.

3. Heterogeneidad ambiental y nichos de regeneración.

4. Régimen de incendios y regeneración.

CAPÍTULO 1 El bosque mediterráneo, un sistema humanizado y dinámico Fernando Valladares, Jesús Julio Camarero, Fernando Pulido y Eustaquio Gil-Pelegrín

Resumen. El bosque mediterráneo, un sistema humanizado y dinámico. Tanto el clima como la estructura y funcionamiento de los bosques y matorrales mediterráneos han estado en constante cambio, cambios que se han acelerado en los últimos milenios como resultado de la intervención humana. Durante las oscilaciones glaciares del Cuaternario, los hábitats favorables del sur de Europa constituyeron un importante reservorio de diversidad vegetal, lo cual es un sólido argumento para insistir en la importancia de la conservación de los bosques mediterráneos. El fuego y el pastoreo han influido muy significativamente en la evolución de la vegetación durante la segunda mitad del Holoceno. La acción antrópica es un elemento crítico de perturbación que determina cambios en las especies dominantes y conlleva cambios radicales en la diversidad y la cobertura arbórea y arbustiva. La aridificación climática de los últimos milenios supone en muchos casos poco más que una influencia de fondo a la que se superponen perturbaciones más bruscas. La consecuencia más extendida de la intervención humana es el adehesamiento de los densos bosques originales. Las dehesas albergan una notable biodiversidad derivada de ciertas prácticas que aumentan la diversidad a escala de explotación y de paisaje. La gestión de los bosques mediterráneos debe ser adaptativa, variando en función de la evolución del sistema, del efecto del manejo y de los cambios en las prioridades de la gestión. La integración de la silvicultura clásica y la ecología irá haciendo posible una mejor gestión y predicción del funcionamiento y evolución del bosque mediterráneo, si bien el marco temporal de las predicciones es necesariamente corto debido a la complejidad del sistema y a lo limitado de nuestros conocimientos.

Summary. Mediterranean forests, a man-made and changing system. Both the Mediterranean climate and the structure and functioning of Mediterranean forests and shrublands have undergone continuous changes, with increasing rate over the last millennia due to the influence of human activities. Favorable habitats in southern Europe were important reservoirs for plant diversity during Quaternary glaciations a fact that enhances the conservation value of present day Mediterranean forests. Fire and livestock husbandry have exerted an important influence on the evolution of the vegetation over the second half of the Holocene. Human practices became a critical perturbation that determined changes in dominant species, diversity and vegetation cover. The climatic aridification experienced over the last millennia influenced these changes only marginally. The main consequence of anthropization in low land Mediterranean forests is their transformation into savana-like dehesas, a semi-natural open wood pasture very ot high biological diversity. Dehesas are an example

En: Valladares, F. 2004. Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante. Páginas 13-25. Ministerio de Medio Ambiente, EGRAF, S. A., Madrid. ISBN: 84-8014-552-8.

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Factores históricos y ambientales of how certain human practices may lead to increasing diversity at various scales. Management of Mediterranean forests must be adaptative, and should be able to change according to the evolution of the system, the effect of management, and the changes in management priorities. The integration of traditional silviculture with ecology will allow for a better management and enhanced prediction of the functioning and evolution of Mediterranean forests under changing environmental conditions. However, the time frame for these predictions is short due to the complexity of the system and to our still limited knowledge.

1. Introducción La visión que se tiene del bosque mediterráneo es, o al menos incluye, un combinado de paradigmas en cierta medida falsos. Y esto es así empezando por las propias especies leñosas que lo forman, muchas de las cuales no son auténticamente mediterráneas al ser, en realidad, supervivientes del Terciario (Palamarev 1989, Herrera 1992). El verano seco, típico del clima mediterráneo, al que teóricamente estaría adaptada la vegetación mediterránea sólo ha sido típico en la Cuenca Mediterránea durante los últimos 5.000 años (Grove y Rackham 2001), un plazo demasiado breve para la evolución y especiación, sobre todo en el caso de especies longevas como los árboles mediterráneos actuales. Por tanto muchas de las presuntas adaptaciones de las plantas al clima mediterráneo no son sino pre-adaptaciones o rasgos funcionales que no han evolucionado bajo las condiciones ambientales de la actualidad. Tal es el caso, por ejemplo, de la esclerofilia de las hojas de muchas especies presentes en la Región Mediterránea (ver Capítulos 5 y 7). El significado real de este rasgo, tradicionalmente considerado “mediterráneo” al conferir presuntas ventajas adaptativas ante la sequía estival, es objeto de controversia y las fuerzas selectivas que han dado lugar a la evolución, distribución geográfica y papel funcional de la esclerofilia no están esclarecidas (Aerts 1995, Blondel y Aronson 1999). Además, ni el propio clima mediterráneo ni la fisonomía del paisaje mediterráneo han permanecido nunca constantes durante más de un siglo, con lo que la visión arquetípica del bosque mediterráneo está sesgada por nuestra incapacidad de integrar la variabilidad temporal en la estructura y funcionamiento del mismo más allá de unas pocas décadas (Carrión et al. 2000). Y unas pocas décadas es un periodo demasiado corto para captar la esencia de un sistema que como éste presenta dinámicas poblacionales y ciclos complejos de siglos, si no milenios, de duración. Esta lentitud de algunos procesos, como los de la regeneración natural de ciertas especies del género Quercus, compromete la viabilidad a largo plazo del bosque mediterráneo ya que una de las características de nuestro tiempo es la aceleración de las tasas de cambio ambiental. De esta forma, los procesos microevolutivos, que pueden darse en plazos de tiempo cortos en sistemas como las lagunas temporales y compensar así los efectos negativos de una tasa de cambio ambiental muy rápida, no son operativos para especies longevas y de lento crecimiento como las encinas (Rice y Emery 2003). Sin embargo, esta lentitud de algunos procesos clave no significa que la vegetación mediterránea no haya sufrido profundos cambios durante los últimos miles de años, cambios relacionados con fluctuaciones climáticas no menos profundas combinados en tiempos más recientes con alteraciones en el régimen de perturbaciones (e.g. por fuego) y en el nivel de explotación de los ecosistemas (e.g. pastoreo, carboneo y leña). Sin embargo, tanto las características adaptativas y competitivas de las especies como diversos procesos estocásticos han sido tan importantes o más que la conclusión de las fases glaciares y los cambios climáticos del Holoceno para el establecimiento de las especies dominantes después de cada crisis (Carrión 2003). Esta combinación de factores bióticos y abióticos ha permitido que algunos tipos de ecosistemas forestales hayan sido capaces de amortiguar el estrés que supusieron los cambios climáticos.

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Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

En este capítulo mostraremos que tanto el clima mediterráneo como la estructura y funcionamiento de los bosques y formaciones leñosas de estos ecosistemas han estado en constante cambio durante los últimos millones de años. Veremos la importancia de incluir la intervención humana para comprender los procesos que han dado lugar a los bosques que ahora tenemos. Y finalmente resumiremos algunos aspectos que deben tenerse en cuenta en la gestión de los bosques mediterráneos como reservorios de una notable diversidad biológica.

2. Reconstruyendo el pasado para comprender el futuro: paleoclima y paleovegetación La Tierra ha experimentado en los últimos dos millones de años una alternancia periódica de fases glaciares e interglaciares, de forma que aproximadamente el 80% del Cuaternario del norte de Europa ha sido tiempo glaciar. Estos descensos sostenidos de temperatura han tenido efectos directos e indirectos, a través de las repercusiones en la disponibilidad hídrica, sobre la distribución de los bosques. De esta forma, las latitudes mediterráneas experimentaron un incremento de la aridez mientras muchas de las especies arbóreas y arbustivas desaparecían en las zonas glaciadas (Carrión et al. 2000). Las especies forestales sobrevivieron en refugios microclimáticos en las montañas del sur de Europa y en algunas áreas próximas al mar (ver Capítulos 2 y 3). Con la llegada de cada fase interglaciar, las poblaciones refugiadas serían el punto de partida para la colonización de las regiones centrales y septentrionales de Europa, lo cual requirió de procesos de migración a larga distancia y gran escala (Carrión 2003). De esta forma los hábitats favorables del sur de Europa constituyeron un importante reservorio de diversidad vegetal para todo el continente europeo. En consecuencia, considerar especies como el haya, los abetos o los robles como propias de zonas templadas centroeuropeas no es muy real, ya que históricamente han estado más tiempo en la región mediterránea que fuera de ella; en particular durante los últimos dos millones de años (Carrión et al. 2000, Carrión 2003). Los estudios paleopolínicos de muestras obtenidas en turberas y lagunas han permitido identificar algunas de estas zonas de refugio, aunque su estructura ecológica está todavía por dilucidar. Por ejemplo, los valles interiores de Sierra Nevada y del macizo Segura-Cazorla-Alcaraz han actuado como importantes zonas de refugio para especies como Quercus ilex-rotundifolia, Q. faginea, Pinus nigra, P. pinaster, Arbutus unedo, Erica arborea, Corylus avellana, Betula celtiberica, Fraxinus angustifolia, Ulmus minor-glabra, Juglans regia, Pistacia lentiscus, Phillyrea angustifolia u Olea europaea, mientras que el litoral de Murcia y Almería sirvió de refugio durante la última glaciación para diversos pinos, encinas y robles, además de coscojares con palmito, acebuchares y matorrales ibero-norteafricanos de cornical (Periploca angustifolia) y arto (Maytenus europaeus), acompañados de otras especies termófilas como Osyris quadripartita, Myrtus communis, Lycium intricatum, Withania frutescens y Calicotome intermedia (Carrión et al. 2000, Carrión 2003). Las reconstrucciones paleoecológicas de las secuencias polínicas sugieren que los cambios de vegetación pueden llegar a ocurrir en pocos siglos o incluso décadas, como consecuencia de cambios climáticos marcados que fuerzan migraciones altitudinales o latitudinales de las especies.

3. Reconstruyendo el pasado para comprender el futuro: el cambiante régimen de perturbaciones y la intervención humana Además del clima, la intensa intervención humana es otra característica propia de los ecosistemas mediterráneos. Estos ecosistemas han sido muy alterados por el hombre desde comienzos del Neolítico (Cuadro 1.1), lo que ha provocado una reducción de su área original (Pons y Suc 1980). En ausencia del hombre, los ecosistemas que deberían cubrir la Penínsu15

Factores históricos y ambientales

CUADRO 1.1 BREVE HISTORIA DEL CLIMA Y LOS BOSQUES MEDITERRÁNEOS Los bosques mediterráneos han sufrido numerosos avatares climáticos e históricos que han determinado la estructura y dinámica de los bosques actuales y que tendrán indudables repercusiones en su respuesta futura al cambio global. La cronología que se incluye a continuación resume algunos de los principales momentos en la historia del clima y de los bosques mediterráneos y ha sido elaborada a partir de otros estudios lógicamente mas extensos (Costa et al. 1998, Grove y Rackham 2001, Maldonado et al. 2002, Mesa-Jimenez 2002, Carrión 2003).

Las siglas BP, a.C. y MA indican antes del presente, antes de Cristo y millones de años respectivamente.

6.5 MA BP

Desecación Messiniense (Terciario, Mioceno) del Mediterráneo (crisis de salinidad). Expansión de táxones esteparios y de zonas salinas.

3.2 MA BP

Se establece por primera vez el clima Mediterráneo (Terciario, Plioceno), pero será interrumpido por grandes y duraderos cambios climáticos. Empobrecimiento inicial de especies. Dominio de coníferas. Bosques más abiertos. Se expanden las especies mediterráneas.

2.3 MA BP

Glaciaciones en Europa. Hasta 20 oscilaciones climáticas que son paralelas a alternancias de bosques y formaciones abiertas registradas durante el Cuaternario (Pleistoceno, 1.6-0.01 MA). La alternancia de bosques caducifolios y perennifolios se debe a oscilaciones pluviosidad-xericidad en el Norte de Europa y calentamiento-enfriamiento en el Sur.

100.000 BP

Última glaciación (Würm), comienzo del Holoceno. Desaparece la flora subtropical del Terciario de extensas zonas.

18.000 BP

Condiciones extremadamente frías y áridas. La mayoría de las especies actuales ya están caracterizadas. El registro fósil y polínico permite reconstrucciones precisas. Se distinguen ya en la Península Ibérica las tres zonas climáticas principales (atlántica al noroeste, mediterránea al sureste, de transición y muy continental en el interior).

10.000 BP

Crisis de aridez del Dryas.

8.000 BP

Período Atlántico, recuperación de bosques templados. Predominio de Quercus spp. en el Mediterráneo. Encinares y quejigares se expanden en periodos favorables y son dominantes. El alcornoque se hace más abundante. Los pinos suponen menos de un 20% de los registros polínicos, pero pueden ser localmente abundantes en zonas más secas y frías.

7.000 BP

Comienza a ser importante la incidencia de las actividades humanas (Neolítico, fuego). La deforestación favorece la expansión de matorrales heliófilos. Se inicia un periodo de 2.000 años de buena pluviometría.

5.000 BP

El clima mediterráneo, marcado por cierta aridez, se establece y se mantiene hasta la actualidad con sólo breves y moderadas interrupciones.

4.000 BP

La cultura de El Argar (Edad de Bronce) hace uso de herramientas para la tala de árboles. Se incrementa el mercado a larga distancia (incrementándose la diseminación de propágulos y especies exóticas) y la explotación intensiva de recursos.

3.000 BP

El pastoreo comienza a ser importante en el Mediterráneo.

2.800-2.000 BP

La Edad de Hierro trae nuevas tecnologías para la explotación del bosque, el cual es supeditado a la ganadería en el Norte y a la agricultura en el Sur.

s. II a.C.-s. IV

La dominación romana de la Península Ibérica trae sistemas agrosilvopastorales precursores de la dehesa. Los cultivos se extienden en los valles y se conservan los bosques y matorrales en zonas poco fértiles y montañosas que son aprovechadas para ganadería. Se introducen voluntaria e involuntariamente muchas especies animales y vegetales.

s. IV-s. VIII

La época visigótica y premusulmana mantiene las costumbres romanas de uso del terreno y se establecen medidas protectoras de la propiedad forestal y de la madera.

s. VIII-s. XV

Epoca musulmana. Se intensifican los cultivos, los agroecosistemas denotan un uso sostenido durante la cultura árabe. Se introducen muchos cultivos arbóreos, algunos de los cuales se naturalizan en el área mediterránea.

s. XI

Bajo el auspicio de Alfonso X se crea el Consejo de la Mesta, que incrementa su poderío hasta la época de los Reyes Católicos. Disminución de la superficie arbolada por uso ganadero y construcción de barcos, a pesar de medidas de protección de zonas boscosas de uso comunal.

s. XII-s. XIII

Desarrollo de la Marina militar (Fernando III) que consume mucha madera.

16

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante 1320-1370

Primer máximo de la Pequeña Edad de Hielo. Inundaciones. Inviernos prolongados y elevada precipitación estival.

s. XVI

Auge de la Marina militar con Felipe II. Construcción de la Armada Invencible a costa de algunos de los mejores bosques ibéricos. Desaparecen grandes extensiones de bosque en la zona centro (Madrid y Toledo).

1560-1620

Segundo máximo de la Pequeña Edad de Hielo. Inundaciones y sequías. Inviernos frios. Lluvia en verano.

s. XVII

Protección de masas arboladas por Felipe IV que apenas afectan la tendencia general de deforestación del territorio.

1680-1720

Tercer máximo de la Pequeña Edad de Hielo: sequía y frío.

s. XVIII

Los Borbones Felipe V y Fernando VI promueven la repoblación forestal, pero no frenan el avance general de la deforestación por el incremento poblacional, fomento de la Marina y requerimiento de leña para minas y herrerías. Primeras grandes sustituciones de quercíneas por pinos influidas por actividades humanas (e.g. Quercus faginea por Pinus nigra en la Sierra de Cazorla).

1810

Cuarto máximo de la Pequeña Edad de Hielo. Inviernos y veranos fríos

1812

Las Cortes de Cádiz y el pensamiento liberal llevan el suelo a manos del trabajador. Se inicia la “tragedia del bien común” a gran escala y se acelera la deforestación.

1837

La desamortización de Mendizábal retira tierras de manos de la Iglesia y se acrecienta el deterioro de los bosques. El proceso sigue hasta el último tercio del siglo XIX y se talan o dañan seriamente 4,5 millones de hectáreas de bosque.

1848

Surge el cuerpo de técnicos de montes (ingenieros), el cual logra proteger 8 millones de hectáreas de bosques en Guadarrama, Cazorla, Cuenca y Pirineos.

1902-1903

Se crea la Guardería Forestal y el Cuerpo de Auxiliares Administrativos de Montes. Se inician grandes programas de repoblación. Comienzan plantaciones a gran escala de coníferas y más tarde de eucaliptos, con fines productivistas.

s. XX

Crisis del mundo rural con grandes migraciones a las ciudades. Se abandonan campos que pasan a ser tierras forestales.

1960-actualidad Abandono de prácticas tradicionales: crisis de la dehesa, reviejado del monte bajo de quercíneas.

La superficie arbolada general aumenta (e.g. un 16% entre 1965 y 1976). Se incrementa el número de espacios naturales protegidos. Surge la visión conservacionista del bosque.

1970-actualidad Recuperación natural de encinares y alcornocales en áreas marginales submediterráneas menos secas. Los encinares se expanden en zonas montañosas y disminuyen de los llanos cerealistas, con balance neto negativo. El balance es ligeramente positivo para los alcornocales. Se acrecienta el deterioro ambiental del aire y las aguas, y el ritmo del cambio climático. A pesar de que España cuenta con 540 espacios protegidos (3,3 millones de hectáreas), la protección de espacios naturales fuera de áreas de montaña o lugares históricos o emblemáticos es escasa. Los bosques mediterráneos quedan fragmentados y desconectados. España, con 40 millones de hectáreas en la zona climática Mediterránea, llega al final del segundo milenio con 15 millones de hectáreas de bosque, sólo 3 de ellos de bosque mediterráneo, y más de 3 millones de hectáreas de matorral mediterráneo.

la Ibérica diferirían bastante de los actuales (Blondel y Aronson 1995). Uno de los procesos más significativos ocurridos en la Cuenca Mediterránea ha sido la desaparición de bosques de robles caducifolios y marcescentes a favor de bosques de especies esclerófilas como la encina. Los resultados de simulaciones fitoclimáticas demuestran que este proceso podría haber sido causado tanto por un cambio climático debido al incremento de la temperatura (González Rebollar et al. 1995), como por la erosión del suelo inducida por las actividades humanas (González Rebollar 1996) (ver Capítulo 11). Probablemente, ambas causas hayan actuado sinérgicamente en el pasado. El proceso de “esclerofilización” de los bosques, iniciado hace miles de años, ha continuado sin interrupción hasta el presente. En los últimos siglos, los bosques caducifolios de media montaña han sido paulatinamente sustituidos por encinares supra17

Factores históricos y ambientales

mediterráneos y por bosques de coníferas muchas veces repoblados (Ibáñez et al. 1997). En el norte de Marruecos y posiblemente en el sur de España, los bosques de quejigo (Q. canariensis), con hoja marcescente, fueron sustituidos por alcornoques (Q. suber), de hoja perenne y más resistente a la sequía y a los incendios (Reille y Pons 1992, Marañón et al. 1999).

Como consecuencia de la influencia humana, una parte del bosque mediterráneo fue destruido para crear cultivos y pastos, mientras que el resto fue transformado en monte bajo para la producción intensiva de carbón y leña debido a su gran capacidad para el rebrote (por ej., Q. pyrenaica, Q. faginea). Por tanto, algunos de los bosques originales han desaparecido, mientras que otros han sido muy alterados en su estructura y funcionamiento, pasando a tratarse en régimen de monte bajo.

Los sistemas mediterráneos han estado y están típicamente expuestos a perturbaciones que pueden ser episódicas, como las sequías intensas e incendios, o crónicas, como la sobreexplotación y el pastoreo y ramoneo (ver Capítulos 4 y 6). La vegetación forestal se caracteriza por su inercia y gran resistencia a la invasión, aunque las perturbaciones reiteradas o de gran magnitud pueden provocar respuestas de tipo umbral, desencadenando extinciones locales relativamente abruptas (Carrión et al. 2001). La mayoría de los diagramas polínicos del Holoceno ibérico muestran cambios graduales o pautas de vegetación relativamente estables, los cuales han sido tradicionalmente interpretados según la dinámica climática que se observa en el norte de Europa. Algunos estudios en la Península Ibérica han revelado cambios bruscos que no se correlacionan con un proceso climático coetáneo o inmediatamente precedente, revelando la combinación de una inercia inicial con respuestas rápidas una vez que se han traspasado los umbrales de vulnerabilidad del sistema. La secuencia de Villaverde (Jaén) demuestra cómo el fuego es el condicionante primordial de la respuesta vegetal entre 3.500 y 1.000 años BP, con independencia de que su extensión y frecuencia estén determinadas por el régimen climático. En esta secuencia se observa cómo el encinar es remplazado tres veces por pinares de pino carrasco coincidiendo con la frecuencia de microcarbones, indicadores de la incidencia del fuego. Esta respuesta elástica en la que el pino se extiende y vuelve a disminuir rápidamente se volvió irreversible cuando la frecuencia de microcarbones tuvo una periodicidad corta (20-50 años), dando lugar a un cambio abrupto en la estructura ecológica del bosque (Carrión 2003). Otras secuencias de la zona se relacionan con los cambios climáticos del Tardiglaciar y Holoceno, pero el control ejercido por el clima sobre la vegetación es modulado por las perturbaciones y la competencia interespecífica, dando lugar a retrasos de varios cientos de años y a respuestas tipo umbral. Al aumentar la escala espacial, el cambio climático aparece como un controlador más inmediato de los desplazamientos en los tipos forestales.

Pero el fuego y, más tarde, el pastoreo influyeron muy significativamente en la evolución de la vegetación durante la segunda mitad del Holoceno. El aumento de la aridez en ciertos casos supone poco más que una influencia de fondo. Por tanto, la acción antrópica durante los últimos milenios es un elemento crítico de perturbación que determina cambios en las especies dominantes y conlleva cambios radicales en la diversidad y la cobertura arbórea y arbustiva.

4. La explotación como factor de cambio: las dehesas El reflejo más generalizado de la acción humana sobre los bosques mediterráneos ha sido la creación de pastizales arbolados para facilitar el aprovechamiento de pastos y frutos por los herbívoros domésticos. Aunque la existencia de extensos bosques abiertos se ha documentado con anterioridad, no es hasta después de la Reconquista cuando comenzaron a establecerse las dehesas como tipo de paisaje íntimamente asociado a un régimen de gestión controlado a largo plazo y sobre grandes latifundios (Linares-Luján y Zapata-Blanco 2003). Sin embargo, al igual 18

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

que sucede con las fluctuaciones derivadas de fenómenos naturales descritas, la existencia de estos bosques abiertos ha de contemplarse enmarcada en una dinámica de cambio continuo, esta vez condicionado por tendencias socioeconómicas. Así, las dehesas (“monte hueco”) comenzaron a extenderse a costa del bosque denso (“monte pardo”) a medida que la presión demográfica implicaba una mayor demanda de tierras de labor y pasto, proceso que conoció un apogeo a mediados del siglo XIX (Linares-Luján y Zapata-Blanco 2003). Durante poco más de un siglo la superficie de pastizal arbolado sin matorral alcanzó su máxima extensión (entre 3 y 6 millones de hectáreas según las estimaciones), gracias a una gestión tradicional intensa que favoreció a las especies arbóreas más productivas (encina y alcornoque) y generalizó el uso de los antiguos pastos y matorrales como tierra de cultivo para abastecimiento humano.

A partir de esta época de máximo arriago, los cambios ocurridos en las dehesas han tenido presumiblemente dos tipos de efectos ecológicos: 1) modificaciones de la diversidad paisajística (Charco y García 2002) y 2) alteración específica de rasgos ambientales de los que dependen críticamente ciertas especies (Pulido y Díaz 2003). Los estudios modernos sobre cambios en el paisaje adehesado se basan en la comparación de tres instantáneas tomadas en los años 50, 80 y en la actualidad, analizándose generalmente los cambios de superficie de las unidades de paisaje y de densidad del arbolado allí donde se mantiene. Estos estudios identifican una primera fase (1956-1984) de abandono en áreas marginales y de intensificación en áreas productivas para el cultivo o la ganadería (Plieninger 2001, Charco y García 2002). Las consecuencias para el paisaje son la matorralización de zonas antes cultivadas y el aclareo parcial o total de áreas pastoreadas, es decir la sustitución del sistema tradicional de dehesa por un sistema simplificado de menor diversidad y con un fallo crónico de regeneración del arbolado (Pulido y Díaz 2003). La segunda fase de cambio abarca las dos últimas décadas, en las que la tendencia a la matorralización continúa pero cesa la desaparición de superficie arbolada, lo que provoca un incremento neto de superficie y densidad del arbolado. Aunque faltan estudios al respecto, estos cambios serían atribuibles en gran parte al nuevo uso cinegético del territorio y/o la declaración de espacios protegidos.

En la historia de las dehesas, desde su creación medieval hasta su reciente degradación o desaparición, puede reconocerse pues una dinámica de continuos cambios en la extensión y distribución espacial del mosaico de pastos, matorral, cultivos, acompañado de fluctuaciones en la densidad arbórea, asociados a la intensificación, el abandono o el cambio de aprovechamiento (Plieninger 2001). Pero además, estos cambios cuantitativos tienen repercusiones en la diversidad y la identidad de los organismos integrantes, algunos de los cuales (por ejemplo las aves necrófagas) han sido primero favorecidos por el aumento de la densidad de herbívoros, después amenazados por la intensificación y más tarde recuperados por la protección de espacios naturales (Díaz et al. 2003). Para los grupos indicadores bien documentados (pájaros, herbáceas y algunos gremios de invertebrados), la diversidad o la riqueza de especies de las dehesas aumenta respecto a los bosques de los que derivan. Este hecho ha sido tradicionalmente explicado por la mezcla de varios tipos de hábitat distintos, que permite la coexistencia de elementos faunísticos y florísticos forestales asociados al arbolado y al matorral, y de elementos propios de zonas abiertas, asociados a los pastizales y cultivos (Díaz et al. 2003).

Por ejemplo, la riqueza de especies de plantas herbáceas es en promedio menor bajo las copas de los árboles que fuera de ellos, pero las especies presentes son distintas bajo la copa y fuera de ella por lo que la riqueza de especies a nivel de la parcela adehesada es grande (Marañón 1986). Y algo parecido ocurre con las aves nidificantes, cuyo número de especies aumenta con la cobertura arbolada en dehesas de encina sin matorral, pero las especies características de las dehesas más abiertas no son sustituidas por especies forestales a medida que aumenta la cobertura de arbolado sino que se añaden a ellas (Díaz et al. 2003).

19

Factores históricos y ambientales

Como se deduce de los ejemplos anteriores, la presencia de ciertas especies en los conteos de diversidad depende del mantenimiento de rasgos ambientales críticos para su supervivencia y que están enteramente sujetos a las prácticas de manejo, tales como la densidad y tamaño de los árboles o la estructura de la vegetación subarbórea. De ahí que, a lo largo de los siglos de historia de las dehesas, la intervención humana haya acelerado la tasa de cambio de la estructura y composición de los bosques, relegando en importancia a otros agentes de cambio.

5. Bosques versus matorrales: interacciones y sucesión secundaria El avance del bosque que se ha ido experimentando en las últimas décadas en las zonas mediterráneas de Europa (Scarascia-Mugnozza et al. 2000) tiene como contrapartida un empobrecimiento local y regional en el número de especies por dos motivos principales: por el predominio de ambientes nemorales sombreados en sistemas típicamente bien iluminados y por la falta de agua en el sotobosque o en las zonas más bajas de la cuenca al ser transpirada por un dosel arbóreo en expansión. Por otro lado, la destrucción del bosque mediterráneo para favorecer la agricultura o la ganadería, o bien causada por incendios recurrentes, ha favorecido a las especies arbustivas colonizadoras que hoy dan lugar a grandes extensiones de matorrales y confieren al paisaje mediterráneo su fisionomía quizá más característica. La situación inversa, es decir, el abandono de las prácticas agrícolas, ha llevado también a un incremento de la superficie ocupada por matorrales (Brouwer 1991). Así pues, nos encontramos ante dos procesos diferentes en las zonas mediterráneas, el avance del bosque, que se vuelve más cerrado y conlleva en general una disminución de la diversidad biológica (Fig. 1.1), y el avance de los matorrales, que dan lugar con frecuencia a estructuras en mosaico, generalmente muy ricas en especies (Blondel y Aronson 1999). El predominio de un proceso u otro es el resultado de una seria de factores ecológicos, históricos y socio-económicos que operan tanto a escala local como regional (Grove y Rackham 2001).

Dada la frecuencia e intensidad de las perturbaciones en ambientes mediterráneos (ver Capítulo 4), la sensibilidad diferencial de las especies a estas perturbaciones es un mecanismo muy importante en la composición y en la dinámica espacial y temporal de las comunidades vegetales y animales (Zavala 2003) (ver Capítulos 8 y 13). Las comunidades de plantas leñosas mediterráneas experimentan cambios fisonómicos o estructurales muy notables como respuesta a las perturbaciones, pero pueden mantener una composición de especies prácticamente constante. El concepto de sucesión según el cual unas especies van remplazando a otras con el tiempo está muy aceptado para los bosques templados y tropicales, y de alguna forma ha ido impregnando la ecología forestal mediterránea a pesar de las restricciones en estos reemplazos que impone la sequía (Valladares 2003). Para que la sucesión ocurra deben producirse exclusiones competitivas y/o facilitaciones entre especies a lo largo del tiempo. Se sabe que ambos procesos ocurren en los ecosistemas mediterráneos y se sabe que el signo de la interacción entre especies (negativa si es competencia, positiva si es facilitación) está modulado por el grado de adversidad ambiental (Pugnaire y Luque 2001, Pugnaire et al. 2004). Pero no se sabe con qué frecuencia ocurre cada tipo de proceso ni cuan compleja es la red de factores y procesos que afecta al signo de la interacción, por lo que en muchos sistemas mediterráneos podrían verificarse simultáneamente fenómenos de autosucesión, sucesión secundaria y cambios abruptos tipo umbral, asociados con perturbaciones. Dicho de otro modo, de un matorral se podría pasar a un bosque, quedarse en matorral o pasar a pastizal. Y dada la escasez creciente de agua disponible por efecto tanto del cambio climático como del cambio de usos del suelo, de un bosque podría pasarse a un matorral o a un pastizal no sólo como consecuencia de una perturbación, sino como resultado de una degeneración de la formación arbolada.

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Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Fig. 1.1. Tres encinares ibéricos en los que el grado de abandono de los usos tradicionales (explotación agro-silvopastoral que da lugar a la dehesa) aumenta de arriba hacia abajo. Los niveles más altos de biodiversidad se encuentran en sistemas sometidos a niveles de intervención moderados, y en general el abandono total conlleva una disminución local de la riqueza de especies de flora y fauna (Díaz et al. 2003). No obstante, en los casos de abandono total puede facilitarse la recuperación de poblaciones de especies de gran valor por su grado de amenaza (e.g. águila imperial) o por su papel clave (animales que ayudan a la regeneración del arbolado dispersando sus semillas). Por tanto, la gestión de espacios naturales protegidos en ambientes mediterráneos debe identificar con precisión si el objetivo prioritario es la conservación del mayor número posible de especies o bien la conservación de ciertas especies clave ya que ambos pueden ser incompatibles.

La importancia de los procesos estocásticos e históricos, demostrada por ejemplo en la reconstruccion paleoecológica de secuencias de vegetación, hace que los esfuerzos de modelizar la sucesión y describir el equilibrio más o menos dinámico entre especies que coexisten en un determinado territorio no lleven en principio a modelos con un gran poder predictivo (Carrión 2003). Por tanto, simular y predecir la evolución de las comunidades de matorral o de bosque es en general un ejercicio difícil. Sin embargo, sí se cuenta con información suficiente sobre los principales rasgos funcionales diferenciadores de matorrales y bosques, lo cual permite estimar a corto plazo si los procesos llevan al predominio de unos u otros (ver Capítulos 9, 12 y 13).

6. Implicaciones para la gestión Los modelos paleoecológicos establecen que los principales centros de dispersión postglaciar europeos han sido el sur de la Península Ibérica, Italia y los Balcanes (Willis y Whittaker 2000). Por tanto, si una especie arbórea se extingue del sur de Europa, las posibilidades de extinción continental ante futuros cambios climáticos son mucho mayores que si la extinción afecta a las Islas Británicas o a Escandinavia (Carrión 2003). Esto representa un 21

Factores históricos y ambientales

sólido argumento para insistir tanto a nivel nacional como europeo en la importancia de la conservación de nuestros bosques y la aplicación de políticas de gestión forestal sostenible.

Casi el 90% del carbono en forma de biomasa lo acumulan los bosques, lo que supone el 50% del carbono orgánico terrestre. Sin embargo, Körner (2003) ha evidenciado recientemente la asimetría temporal que supone el lento crecimiento de un árbol y la brusquedad de las perturbaciones (incendio, tala, herbivorismo, decaimiento). Esto implica que la lenta asimilación de carbono debida al crecimiento está descompensada respecto a la rápida liberación de carbono asociada a la muerte del árbol. Fijémonos en el caso del monte bajo de encinas y robles dominante en muchas sierras ibéricas. La mayor parte de este paisaje ha experimentado un brusco cambio a partir de la industrialización del país y el despoblamiento de la zonas rurales. El uso tradicional de estos montes para leña y carbón se ha abandonado alargándose mucho los turnos de corta que antes rara vez sobrepasaban los 25 años (Fig. 1.2). Nos encontramos ante un monte bajo “reviejado” en el que las cepas presentan numerosos pies pasados de turno muchas veces con un crecimiento muy lento, lo que puede implicar una mayor vulnerabilidad ante distintos factores de estrés abiótico (por ej., sequía) o biótico (p.ej., defoliadores). Siguiendo el argumento de Körner (2003), la perturbación intensa que supone un tratamiento silvícola de este monte como el resalveo puede producir la liberación rápida de carbono asimilado lentamente durante años. Por otro lado, si no se realiza tratamiento alguno se corre el riesgo de que el escaso crecimiento de estas masas “reviejadas” y su mayor vulnerabilidad ante situaciones de estrés pueda conducir a episodios de decaimiento agudo (p.ej., la seca) y mortalidad, y, de nuevo, provocar la liberación brusca de carbono. Esta paradoja es

Fig. 1.2. Características y cambios observados o esperables en la evolución del monte bajo mediterráneo de quercíneas cuando su uso tradicional (resalveo con turnos de corta de 10-25 años) se abandona y se genera un monte bajo pasado de turno o “reviejado”. Un monte “reviejado” mostraría menor crecimiento por pie, una regeneración predominantemente asexual y una mayor vulnerabilidad potencial ante factores de estrés abiótico (e.g. sequía o temperaturas extremas) y biótico (e.g. plagas de insectos defoliadores, micosis).

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Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

actualmente irresoluble debido a nuestro desconocimiento del funcionamiento del monte bajo y crea serias dudas sobre el papel de estas formaciones de quercíneas como sumidero “ibérico” de carbono. Estas dudas se trasladan desde la investigación a la gestión y deben resolverse para decidir cómo manejar este paisaje valorando también su papel como reservorio de biodiversidad (ver Capítulos 14, 17 y 18).

El bosque mediterráneo actual no se entiende sin la intervención humana, y un paradigma claro lo suponen los sistemas o adehesados (Fig. 1.1). Aunque los cambios en el clima y en el régimen de fuegos y perturbaciones podrían conducir a que las dehesas se mantengan por medios distintos al uso humano, en la actualidad tanto las dehesas como la diversidad que albergan dependen de una correcta gestión forestal y ganadera (Díaz et al. 2003). La gestión de estos sistemas es la gestión de elevados niveles de diversidad biológica, que podrían contribuir a su mantenimiento y conservación gracias al valor que la sociedad otorga a los sistemas ricos en especies (Blondel y Aronson 1995). A pesar de que está demostrada la necesidad de la intervención humana para mantener la coexistencia local entre el pastizal y el arbolado en la dehesa aún no están dilucidados los procesos y mecanismos por los cuales resulta tan importante la intervención humana para el mantenimiento de esta coexistencia (Marañón et al. 1999). Por tanto, la gestión de estos sistemas debe ser adaptativa y se debe ir cambiando en función de la propia evolución del sistema y se debe retroalimentar con los resultados del manejo que en cada caso se haya aplicado (Rojas 2001, Charco 2002) (ver Capítulo 18).

Si bien la intervención humana en los bosques mediterráneos tiende a aumentar los niveles de diversidad biológica, en los casos de abandono total de los usos tradicionales puede facilitarse la recuperación de poblaciones de especies de gran valor por su grado de amenaza (e.g. águila imperial) o por su papel clave (e.g. animales que ayudan a la regeneración del arbolado dispersando sus semillas) (Fig. 1.1). La gestión se enfrenta pues a la asociación entre elevados valores de diversidad y ausencia de sostenibilidad (baja regeneración del arbolado), paradoja que debe resolverse mediante la identificación del objetivo prioritario en cada caso.

A la luz de los estudios paleoecológicos, la contingencia histórica aparece como un responsable significativo de la trayectoria temporal de las comunidades vegetales. La exploración de secuencias vegetales de varios miles de años revela interacciones múltiples, abundancia de pautas no repetidas y una gran sensibilidad a la situación inicial, todo lo cual hace poco apropiadas las explicaciones mecanicistas y desafían la simulación. Debemos, por tanto, resignarnos y aceptar que la mayor parte de la naturaleza no es lineal y no puede predecirse con facilidad. Sin embargo, hay cada vez más evidencia de que la paulatina integración de los conocimientos de la silvicultura clásica y la ecología aplicada irán haciendo posible la gestión y predicción del funcionamiento y de la evolución del bosque mediterráneo en un ambiente cambiante (Zavala 2003) (ver Capítulos 15 y 18). No obstante, tanto la gestión como la predicción han de barajar por el momento escalas temporales necesariamente cortas dada la complejidad de los procesos, la lentitud de algunas de las respuestas del bosque mediterráneo y nuestro aún limitado conocimiento.

Agradecimientos Gracias a Teodoro Marañón por sus sugerencias y revisiones críticas. Este trabajo se ha escrito gracias a resultados obtenidos mediante diversos proyectos del Ministerio de Ciencia y Tecnología (ECOFIARB REN2000-0163-P4 y TALMED REN2001-2313 de FV.

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Factores históricos y ambientales

Bibliografía Aerts, R. 1995. The advantages of being evergreen. Trends in Ecology and Evolution 10: 402-407.

Blondel, J. y J. Aronson. 1995. Biodiversity and ecosystem function in the Mediterranean basin: Human and nonhuman determinants. Páginas: 43-105 En: G. W. Davis y D. M. Richardson, edit. Mediterranean-Type ecosystems: The function of biodiversity. Springer-Verlag, Berlin.

Blondel, J. y J. Aronson. 1999. Biology and wildlife of the Mediterranean region. Oxford University Press, New York.

Brouwer, F. M. 1991. Land use changes in Europe: processes of change, environmental transformations and future patterns. Kluwer Academic Publishers, Dordrecht.

Campos-Palacín, P. 1984. Economía y energía en la dehesa extremeña. Instituto de Estudios Agrarios, Pesqueros y Alimentarios, Madrid.

Carrión, J. S. 2003. Sobresaltos en el bosque mediterráneo: incidencia de las perturbaciones observables en una escala paleoecológica. Ecosistemas 2003-3: URL: http://www.aeet.org/ecosistemas/033/revision1.htm.

Carrión, J. S., A. Andrade, K. D. Bennett, C. Navarro y M. Munuera. 2001. Crossing forest thresholds: inertia and collapse in a Holocene sequence from south-central Spain. The Holocene 11: 635-653.

Carrión, J. S., M. Munuera, C. Navarro y F. Sáez. 2000. Paleoclimas e historia de la vegetación cuaternaria en España a través del análisis polínico. Viejas falacias y nuevos paradigmas. Complutum 11: 115-142.

Charco, J. 2002. Conclusiones generales y propuestas para la regeneración de los bosques mediterráneos ibéricos.

Páginas: 279-290 En: J. Charco, edit. La regeneración natural del bosque mediterráneo en la Península Ibérica. ARBA-Ministerio de Medio Ambiente, Madrid.

Costa, M., C. Morla y H. Sainz. 1998. Los bosques de la Península Ibérica. Una interpretación geobotánica. Geoplaneta, Barcelona.

Díaz, M., F. J. Pulido y T. Marañón. 2003. Diversidad biológica y sostenibilidad ecológica y económica de los sistemas adehesados. Ecosistemas 2003-3: URL: http://www.aeet.org/ecosistemas/033/investigacion4.htm.

González Rebollar, J. L. 1996. Sistemas agrarios sostenibles en áreas marginales. Páginas: 173-182 En: T. Lasanta y J. M. García Ruíz, edit. Erosión y Recuperación de Tierras en Áreas Marginales. Instituto de Estudios Riojanos y Sociedad Española de Geomorfología, Logroño.

González Rebollar, J. L., A. García-Álvarez y J. J. Ibáñez. 1995. A mathematical model for predicting the impact of climate changes on Mediterranean plant landscapes. Páginas: 757-762 En: S. Zewer, R. S. A. R. van Rompaey, M. T. J. Kok y M. M. Berk, edit. Climate Change Research: Evaluation and Policy Implications. Elsevier, Ámsterdam.

Grove, A. T. y O. Rackham. 2001. The nature of Mediterranean Europe. An ecological history. Yale University Press, New Haven.

Herrera, C. M. 1992. Historical effects and sorting processes as explanations for contemporary ecological patterns: character syndromes in Mediterranean woody plants. The American Naturalist 140: 421-446.

Ibáñez, J. J., J. L. González Rebollar, A. García Alvarez y A. Saldaña. 1997. Los Geosistemas mediterráneos en el espacio y en el tiempo. Páginas: 27-130 En: J. J. Ibañez, B. L. Valero-Garcés y C. Machado, edit. El paisaje mediterráneo a través del espacio y del tiempo: implicaciones en la desertificación. Geoforma, Logroño.

Körner, C. 2003. Slow in, rapid out-carbon flux studies and Kyoto targets. Science 300: 1242.

Linares-Lujan, A. M. y S. Zapata-Blanco. 2003. Una visión panorámica de ocho siglos de la dehesa. Páginas: En: F. Pulido, P. S. Campos y G. Montero, edit. La gestión forestal de las dehesas. Junta de Extremadura-IPROCOR, Mérida.

Maldonado, J., M. Benito, R. A. Sanchez y H. Sainz. 2002. Evolución reciente de las áreas de los bosques esclerófilos ibéricos. Cambios deducidos a partir de la cartografía forestal. Páginas: 217-236 En: J. Charco, edit. La regeneración natural del bosque mediterráneo en la Península Ibérica. ARBA-Ministerio de Medio Ambiente, Madrid.

Marañón, T. 1986. Plant species richness and canopy effect in the savanna-like “dehesa” of S.W. Spain. Ecología Mediterránea 12: 131-141.

Marañón, T., R. Ajbilou, F. Ojeda y J. Arroyo. 1999. Biodiversity of woody species in oak woodlands of southern Spain and northen Morocco. Forest Ecology and Management. 115: 147-156.

Mesa-Jimenez, S. 2002. Historia de los bosques de la Península Ibérica. Páginas: 153-169 En: J. Charco, edit. La regeneración natural del bosque mediterráneo en la Península Ibérica. ARBA-Ministerio de Medio Ambiente, Madrid.

Palamarev, E. 1989. Paleobotanical evidences of the Tertiary history and origin of the Mediterranean sclerophyll dendroflora. Plant Systematics and Evolution 162: 93-107.

Plieninger, T. y C. Wilbrand. 2001. Land use, biodiversity conservation, and rural development in the dehesas of Cuatro Lugares, Spain. Agroforestry Systems 51: 23-34.

Pons, A. y J. P. Suc. 1980. Lés témoignages de structures de végétation Méditerranéennes dan le passée antérieur à l'action de l´home. Natur. Monsp. HS 69-78.

Pugnaire, F. I., C. Armas y F. Valladares. 2004. Soil as a mediator in plant-plant interactions in a semi-arid community. Journal of Vegetation Science 15: 85-92.

24

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante Pugnaire, F. I. y M. T. Luque. 2001. Changes in plant interactions along a gradient of environmental stress. Oikos 93: 42-49.

Pulido, F.J. y Díaz, M. 2003. Dinámica natural de la regeneración del arbolado de encina y alcornoque. Páginas: 3962. En: F.J. Pulido, P. Campos G. Montero, edit. La gestión forestal de las dehesas. Historia, Ecología, Selvicultura y Economía. Instituto del Corcho, la Madera y el Carbón, Junta de Extremadura. Mérida.

Reille, M. y A. Pons. 1992. The ecological significance of sclerophyllous oak forests in the western part of the Mediterranean basin: a note on pollen analytical data. Vegetatio 99-100: 13-17.

Rice, K. J. y N. C. Emery. 2003. Managing microevolution: restoration in the face of global change. Frontiers in Ecology and the Environment 1: 469-478.

Rojas, E. 2001. Política forestal y conservación de la biodiversidad en los montes mediterráneos. Páginas: 75-84 En: J. Camprodon y E. Plana, edit. Conservación de la biodiversidad y gestión forestal. Su aplicación en la fauna vertebrada. Universitat de Barcelona, Barcelona.

Scarascia-Mugnozza, G., H. Oswald, P. Piussi y R. Kalliopi. 2000. Forests of the Mediterranean region: gaps in knowledge and research needs. Forest Ecology and Management 132: 97-109.

Valladares, F. 2003. Light heterogeneity and plants: from ecophysiology to species coexistence and biodiversity.

Páginas: 439-471 En: K. Esser, U. Lüttge, W. Beyschlag y F. Hellwig, edit. Progress in Botany. Springer Verlag, Heidelberg.

Willis, K. J. y R. J. Whittaker. 2000. The refugial debate. Science 287: 1406-1407.

Zavala, M. A. 2003. Dinámica y sucesión en bosques mediterráneos: modelos teóricos e implicaciones para la selvicultura. Páginas: 43-63 En: J. M. Rey Benayas, T. Espigares y J. M. Nicolau, edit. Restauración de Ecosistemas Mediterráneos. Universidad de Alcala, Alcalá de Henares.

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CAPÍTULO 2 La distribución de las especies a diferentes escalas espacio-temporales Juan Arroyo, José S. Carrión, Arndt Hampe y Pedro Jordano

Resumen. La distribución de las especies a diferentes escalas espacio-temporales.

En este capítulo se explora cómo las especies del bosque mediterráneo han modificado su ámbito geográfico en respuesta a los cambios naturales del medio, desde el establecimiento del clima mediterráneo en nuestra región. Se analizan primero los cambios históricos reconocibles a través del registro fósil, cuyos datos han proporcionado nuevas perspectivas sobre la dinámica a largo plazo del bosque mediterráneo. Posteriormente se describen los tipos de distribución geográfica y las distintas metodologías de su análisis en una revisión crítica de la literatura sobre sectorización biogeográfica y distribución de la diversidad florística de la Península Ibérica. Aumentando progresivamente el detalle de la perspectiva, se describe a continuación la dinámica poblacional histórica de algunas especies emblemáticas del bosque mediterráneo. Ésta ha sido revelada recientemente mediante métodos moleculares, una herramienta poderosa para reconstruir la historia de los linajes, y el estudio de la regeneración de las especies en situaciones de relictualidad. La última sección está dedicada a las implicaciones que la distribución de las plantas tiene en diversos aspectos de su biología, como por ejemplo las interacciones con otros organismos. En particular, se discuten las posibles consecuencias de la modificación reciente de las áreas de distribución a escala regional y local (frecuente pero no necesariamente debida a factores antrópicos), especialmente cuando la distribución es parcheada (i.e. dinámica metapoblacional).

Summary. The species range at different spatio-temporal scales. We explore in this chapter how the biota of the mediterranean forests in our region has been modifying their range in response to environmental changes since the onset of the mediterraneantype climate. First, we report historical developments recognizable from the fossil record, which has provided us with new perspectives upon the long-term dynamics of mediterranean forests. Then we describe the different types of geographical distributions and methodologies used for their analysis based on a critical review of the literature dealing with biogeographic sectorization and distribution of floristic diversity across the Iberian Peninsula. Successively increasing the detail of our perspective, we continue with reporting on historical population dynamics of some emblematic species of the mediterranean forest. These have recently been revealed by molecular techniques, a powerful tool to reconstruct the history of lineages, and assessment of the regeneration of populations of relict species. The last section is dedicated to the implications of species’ distribution upon their biology, for instance shaping their interactions with other

En: Valladares, F. 2004. Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante. Páginas 27-67. Ministerio de Medio Ambiente, EGRAF, S. A., Madrid. ISBN: 84-8014-552-8.

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Factores históricos y ambientales organisms. In particular, we discuss the possible consequences of modern range modifications at regional and local scales (often, but not always, due to human activities), especially in situations of fragmented the distribution (i.e. metapopulation dynamics).

1. Introducción Algo que parece una obviedad tanto para el profano como para el especialista, que las especies no viven todas en todas partes, no fue tan evidente para los primeros observadores atentos de la naturaleza. Aunque los primeros naturalistas helénicos ya notaron que las condiciones ambientales en que vivían las plantas variaban entre especies, pensaban que ese cambio se repetía en otras zonas geográficas. Aunque fuera más bien por evidencia negativa que por deducción empírica, a través de los siglos se fueron acumulando datos sobre la distribución discontinua de las especies. Esta acumulación fue el caldo de cultivo en el que surgió la Biogeografía como ciencia autónoma, en paralelo al desarrollo científico de los siglos XVII y XVIII. Un punto de inflexión estuvo marcado por la información recopilada por los influyentes viajeros naturalistas de esa época, siendo quizás el más notable Alexander von Humboldt (véase Brown y Lomolino 1998, para una breve revisión histórica).

De una forma similar, aunque más retrasada por su mayor dificultad de percepción, se fue haciendo evidente que las plantas no muestran una distribución estable en el tiempo. Por un lado algunos cambios perceptibles a la escala temporal humana (e.g., sucesión de ambientes de cambio rápido, como en las dunas; efecto de cambios catastróficos por vulcanismo o seísmo) y por otro la consideración progresiva del registro fósil como fuente de datos y conocimiento, hacía ver que la existencia de las plantas ha cambiado en el tiempo. Se podía reconocer la existencia en el pasado de plantas hoy extintas o presentes en zonas muy alejadas.

El siglo XIX supuso, como en otras ciencias, un cambio radical en la concepción de la disposición espacio-temporal de las especies en la Tierra. No tanto porque no se supiera que esta disposición es cambiante, sino porque empezaron a vincularse los movimientos de las plantas con la alteración de su naturaleza por efectos de su evolución. Aunque pronto se vio que la relación de causalidad era compleja.

La biogeografía de las especies es un ingrediente fundamental en el desarrollo de la teoría de la evolución por efectos de la selección natural de Charles Darwin (1859; véanse los capítulos XII y XIII de The Origin of Species...) y queda más patente aún en la obra de Alfred R. Wallace (e.g., 1876), quien para muchos es el primer biogeógrafo evolucionista moderno.

Desde ese momento el estudio de la biogeografía y la evolución de las especies forma parte de una dialéctica en la que difícilmente puede explicarse una sin recurrir a la otra.

En nuestro país, el estudio de la distribución de las especies (Corología) fue casi siempre subsidiario de la sistemática, fundamentalmente como ayuda a ella, provocando no pocos argumentos circulares sobre el origen y las consecuencias de una distribución particular. No en vano la circunscripción taxonómica ha dependido muchas veces del patrón geográfico observado y las deducciones sobre el origen de los taxones implicados se han realizado a partir de ese patrón. No obstante, en la actualidad este tipo de argumentación está fuera de la agenda de los taxónomos evolucionistas, lo que ha empezado a permitir realizar inferencias directas sobre el origen y desarrollo de nuestra flora y fauna (Vargas 2003, Gómez y Lunt 2004).

De una forma más aséptica, sin implicaciones evolutivas directas pero también con menor poder resolutivo sobre las causas de los patrones biogeográficos, la distribución de los taxones se ha utilizado para caracterizar la singularidad de nuestra flora y vegetación, incluso 28

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

al nivel de comunidad (Fitosociología, Rivas Martínez 1987). Particularmente éste ha sido el caso de las especies de distribución muy restringida, las endémicas, que han permitido, por ejemplo, nombrar tipos distintos de comunidades, aunque funcionalmente sean equivalentes a otras especies. Más recientemente, las especies endémicas han sido objeto de especial interés desde el momento en que se han erigido en uno de los criterios esenciales para ser incluidas en listas rojas de especies (e.g., Blanca et al. 2000, Arroyo 2003).

Como no se pueden explicar los procesos sin haber descrito previamente los patrones y el marco histórico en el que éstos se desenvuelven, en este capítulo se repasarán brevemente los cambios temporales que más han marcado la evolución de las plantas, especialmente en el ámbito mediterráneo, mayoritario en la Península Ibérica, y los tipos de distribución de éstas.

Aunque esta información es muy dependiente del contexto geográfico (es decir, no serviría para la flora canaria o para la templada), se asume que la amplia representación del bosque mediterráneo en nuestra Península, posiblemente el de mayor extensión al nivel mundial, justifica tal decisión. La determinación de los patrones de distribución y sus causas en la flora de la Península Ibérica nos informará necesariamente sobre la naturaleza cambiante del bosque mediterráneo, que alberga en cualquiera de sus etapas sucesionales la inmensa mayoría de la flora y vegetación de la Península.

En un segundo paso de este capítulo se analizan los principales correlatos ambientales de la concentración de diversidad biogeográfica de nuestra flora y se dilucidan algunos casos de estudio en los que el uso de herramientas modernas ha permitido reconstruir la historia del movimiento de las plantas.

La aproximación adoptada en este capítulo es a varios niveles espaciales. La escala geográfica normalmente sólo puede ser inferida a partir de las huellas dejadas en el registro histórico, sean éstas los fósiles y sus relaciones de semejanza fenética, o las semejanzas genéticas y filogenéticas de poblaciones y especies actuales inferidas a partir de marcadores moleculares apropiados. Sin embargo, las escalas más reducidas pueden permitir estudiar procesos más finos que ayudan a comprender patrones generales. Desde este punto de vista se ofrecen algunos ejemplos de cómo las plantas se mueven a escala regional o local. Evidentemente, cuando nos referimos a la movilidad de las plantas estamos asignando esta capacidad al nivel de grupo (movimientos de la distribución de especies u otros grupos de organismos) o al de gen (movilidad en este caso a través de polen y semillas; Ennos 1994). Todos los casos de estudio comentados en este capítulo tienen que ver con el bosque mediterráneo en sentido amplio, desde las especies arbóreas responsables de la fisonomía de este tipo de vegetación paradigmático de nuestra Península, hasta especies herbáceas ligadas a las etapas sucesionales de ese bosque, pasando por especies de animales que forman parte intrínseca del mismo.

2. La escala temporal: aspectos de ecología histórica La mayor parte de los paleobiólogos estarán de acuerdo en que el bioma mediterráneo europeo tiene su origen en el Terciario, aunque no sea razonable considerar que las condiciones climáticas asociadas no hayan concurrido con anterioridad en otras regiones del planeta. Las razones de esa premisa son, por tanto, esencialmente paleogeográficas: la región Mediterránea es un vestigio de los márgenes del antiguo Mar de Tetis, un océano mesozoico que experimentó profundas modificaciones debido a los desarrollos geomorfológicos asociados con la orogenia alpina, la cual prácticamente se completa a finales del Mioceno, en torno a unos 7 millones de años antes del presente (Ma). La aparición del clima mediterráneo típico de la Cuenca es posterior, hace unos 3,2 Ma (Suc 1984).

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Factores históricos y ambientales

Ya en relación con la historia florística, es conveniente enfatizar, en primer lugar, que el contacto entre Eurasia y Norteamérica se prolonga en algunos puntos hasta finales del Paleoceno, hace unos 60 Ma. Dicho contacto explica la existencia de géneros comunes entre Norteamérica y el Mediterráneo europeo (Raven y Axelrod 1981, Xiang et al. 2000). Entre éstos, hay que mencionar Acer, Alnus, Arbutus, Clematis, Crataegus, Berberis, Helianthemum, Cupressus, Fraxinus, Juniperus, Lonicera, Prunus, Rhamnus, Rosa, Rubus, Smilax, Lavatera, Salvia, Viburnum, Vitis y sobre todo, Pinus y Quercus.

El Mioceno incluye fases con grandes áreas emergidas y estrechos contactos iberoafricanos, alternando con otras en las que, por ejemplo, buena parte del actual extremo suroriental de la Península Ibérica vino a ser un mar salpicado de pequeñas islas. Es probable que esta configuración espacial haya inducido fenómenos de especiación alopátrica. Por añadidura, el final del Mioceno, fase denominada Mesiniense (6,7-5,2 Ma), supuso tal aridez regional que buena parte de lo que hoy es el Mar Mediterráneo se transformó en un mosaico de marjales susceptibles de ser invadidos por especies halófilas y xerófilas de origen sahariano o iranoturánico (Gypsophila, Suaeda, Salsola, Eurotia, Stipa, Astragalus, Microcnemum, etc.; Hsü 1983). La fisiografía miocena, en cualquier caso, ha sido y sigue siendo objeto de enconados debates y muchos datos necesitan cierta destilación. Las investigaciones paleoclimáticas de los últimos años sugieren una complejidad espacial mucho mayor de lo que se había imaginado inicialmente, con abundancia de ecosistemas húmedos y tropicales en el norte de África y sur de Europa, especialmente en las regiones montañosas.

El Plioceno se asocia con la intervención de crisis climáticas episódicas, con acentuación de la mediterraneidad, aridez y cierto enfriamiento, además de una notable transgresión marina como consecuencia de la reapertura del Estrecho de Gibraltar. Todos los análisis paleoclimáticos parecen indicar que la doble estacionalidad característica del clima mediterráneo en Europa se define acumulativamente en las crisis fechadas en 3,4-3,3, 2,7-2,6, y 2,4-2,3 Ma, en paralelo a la desaparición de las secuoyas y palmeras, las primeras evidencias de glaciación en el Hemisferio norte y la llegada del mamut y el caballo a Europa occidental (Fauquette et al. 1998).

Desde el punto de vista paleoecológico, lo más llamativo del final del Terciario es la particular combinación florística. Así, la evidencia proviene de conjuntos fósiles de Quercus ilex, Q. faginea, Q. coccifera, Q. cerris, Castanea, Acer monspessulanum, Carpinus orientalis, Smilax, Phillyrea, Cistus, Olea, Myrica o Pistacia junto con palmáceas (Sabal, Chamaerops), lauráceas (Laurus, Cinnamomum, Persea, Sassafras, Oreodaphne), juglandáceas (Carya, Pterocarya, Platycarya, Engelhardia), taxodiáceas (Taxodium, Sequoia, Sciadopitys), rizoforáceas (Rhizophora), celastráceas (Microtropis), hamamelidáceas (Liquidambar, Hamamelis, Parrotia), nisáceas (Nyssa), coníferas (Pinus, Abies, Picea, Tsuga, Cedrus, Cathaya) y árboles caducifolios (Fagus, Corylus, Betula, Tilia, Populus, Salix, Ulmus, Alnus) (Wrenn et al. 1999). La configuración de los bosques mediterráneos ibéricos se ha visto también fuertemente afectada por los cambios climáticos del Cuaternario, que comienza entre 2 y 1,8 Ma. En primer lugar, las glaciaciones provocan extinciones acumulativas, implicando en Europa a Taxodium, Sequoia, Sequoiadendron, Diospyros, Liquidambar, Sciadopytis, Myrica, Eucommia, Nyssa, Parrotia, Tsuga, Symplocos, Carya, Pterocarya, Platycarya y Engelhardia, entre otros.

En segundo lugar, se produce la contracción episódica (fases glaciares) de las áreas de distribución de las formaciones dominadas por Quercus, Pinus, Cedrus y Juniperus, mientras avanzan las vegetaciones helioxerófilas (Artemisia, Ephedra, poáceas, quenopodiáceas, asteráceas, lamiáceas, etc.). En el seno de los interglaciares, es frecuente el registro de procesos de sucesión polínica como reflejo aparente de una migración diferencial. En el seno de las 30

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

fases glaciares, a menudo se hace patente una alternancia estadial-interestadial, caracterizable por variaciones en el grado de cobertura arbórea o por procesos similares a los que caracterizan a los interglaciares.

Como en el resto de Europa, el Cuaternario supone en la Península Ibérica la extinción de muchos taxones que son abundantes y característicos de los bosques del Plioceno. Sin embargo, todo parece indicar que los episodios de extinción no son sincrónicos a los del resto del continente. Las taxodiáceas, por ejemplo, se extinguen a finales del Plioceno, pero Aesculus, Carya, Liquidambar, Nyssa, Ostrya, Symplocos, Engelhardia y Zelkova sobreviven hasta el Waaliense (1,4-1 Ma: Pleistoceno Inferior) (Postigo 2003). Otros, como Castanea, Celtis y Juglans lo hacen hasta el Holoceno.

Parece ser que buena parte del control de la dinámica climática descrita se debe a variaciones predecibles en dos o tres parámetros astronómicos (Imbrie y Imbrie 1979). Plausiblemente, la influencia de un factor extrínsecamente estresante, como el clima, habría provocado aislamiento geográfico en un buen número de las poblaciones preexistentes. Sin embargo, estamos todavía muy lejos de conocer en detalle la historia cuaternaria de los movimientos migratorios y procesos de expansión de la mayor parte de los taxones mediterráneos (véase Filogeografía, en el apartado 4). Pero más que una marcada extinción taxonómica, lo que provocan los cambios del Cuaternario en relación con los bosques mediterráneos son procesos de redistribución y cambios en la estructura ecológica. Es tan comprensible como determinante que una variación sostenida y considerable en la temperatura global tuviera repercusiones en la disponibilidad hídrica de la región mediterránea, como sucedió en otras áreas subtropicales y tropicales. Es demostrable que, de hecho, la mayor parte de las especies arbóreas y arbustivas desaparecieron de las zonas estrictamente glaciadas y de su entorno periglaciar, donde predominaron fenómenos de solifluxión incompatibles con la existencia de un ecosistema forestal. Y también lo es el que estas condiciones de frío generalizado en el norte de Europa fueran coetáneas de un incremento importante de la xericidad en latitudes mediterráneas. ¿Dónde sobrevivieron, entonces, las especies forestales? Desde principios de los noventa, se admite que, durante el último intervalo frío (75.000-10.000), lo hicieron en la región mediterránea, en microclimas asociados a valles profundos dentro de cadenas montañosas y en áreas litorales (Bennett et al. 1991). Sin embargo, esta asunción tiene fuertes connotaciones teóricas y lo cierto es que los datos paleobotánicos son insuficientes y, en su mayor parte, se limitan a secuencias tardiglaciares o cubren intervalos demasiado breves dentro del último ciclo climático cuaternario. Desde el punto de vista de la paleogeografía forestal europea, el fenómeno más relevante vendría a ser que en torno al 80% del tiempo cuaternario estaría caracterizado por condiciones glaciares. En otras palabras, la mayor parte de los árboles europeos deberían su supervivencia a la existencia de reservorios meridionales y, en cierto sentido, ésto justificaría contemplar incluso a las especies deciduas como árboles mediterráneos.

En el caso de la Península Ibérica, persiste el reto de localización de las zonas de refugio glaciar. Hasta el momento, existiendo amplias lagunas geográficas que no han sido sometidas a estudio, las regiones más importantes parece ser que fueron el litoral meridional y las cordilleras béticas (Carrión 2002). Durante este período, el erg sahariano estuvo netamente más extendido que en la actualidad, tanto hacia el norte como a través de la franja saheliana e incluso la mayor parte de las áreas mesetarias de la Península Ibérica contemplaron un paisaje estepario dominado por gramíneas, Artemisia, quenopodiáceas y Ephedra. Sin embargo, los valles intramontañosos de las cordilleras béticas retuvieron poblaciones de especies leñosas mediterráneas (Quercus ilex-rotundifolia, Q. faginea, Pinus nigra, P. pinaster, Arbutus unedo, Erica arborea, Pistacia lentiscus, Phillyrea angustifolia-media, Olea europaea, etc.) y 31

Factores históricos y ambientales

caducifolias (Corylus avellana, Betula celtiberica, Fraxinus angustifolia, Ulmus minor-glabra, Juglans regia).

En la costa oriental de la Península Ibérica también se han localizado refugios de vegetación termófila a través del análisis polínico de sedimentos de cuevas y abrigos (Dupré 1988, Burjachs y Julià 1994, Carrión et al. 2003b). Además de la existencia de bosques dispersos de pinos y encinas con robles, estos ambientes submontanos litorales permitieron en el sureste la supervivencia de coscojares, acebuchares y de las típicas formaciones arbustivas de Periploca angustifolia, Chamaerops humilis, Maytenus europaeus, Osyris quadripartita, Withania frutescens y Calicotome intermedia, entre otras especies (Carrión et al. 1995, Carrión et al.

2003b). A esto se unen algunos análisis antracológicos y paleocarpológicos de la costa malagueña, demostrando la pervivencia glaciar del pino piñonero (Pinus pinea).

En principio, la existencia de refugios suroccidentales sería defendible sobre la base de la distribución de determinados taxones (elementos iberonorteafricanos o iberotingitanos como Quercus lusitanica, Q. canariensis, Rhododendron ponticum subsp. baeticum, Lonicera periclymenum subsp. hispanica, Ruscus hypophyllum, Cistus populifolius subsp. major, Genista tridentata, Genista triacanthos, Thymelaea villosa, Halimium alyssoides y Davallia canariensis; Arroyo 1997), pero también por algunos indicadores palinológicos, aunque limitados a secuencias marinas (Sánchez-Goñi et al. 2002). Sin embargo, todavía no disponemos de una base de datos corológica y fósil adecuada para probar los posibles procesos de dispersión entre esta región y el norte de África durante las fases de regresión marina del Cuaternario. En cualquier caso, en la Estremadura portuguesa litoral, algunos estudios antracológicos confirman irrefutablemente la supervivencia de poblaciones leñosas para Olea europaea, Quercus spp., Arbutus unedo, Buxus sempervirens, Erica spp., leguminosas, Pinus sylvestris, Prunus spinosa y Crataegus (Figueiral y Terral 2002).

Uno de los modelos de dinámica vegetal asociada con los refugios glaciares asume la intervención de procesos migratorios a larga distancia con el advenimiento del Holoceno (Brewer et al. 2000). Lo cierto es que dicho modelo se está modificando con la llegada de nuevos datos paleobotánicos o con la reinterpretación de los ya existentes (Willis y Whittaker 2000, Carrión et al. 2003b). La cuestión crucial es si las señales polínicas porcentualmente bajas de taxones arbóreos se deben realmente al transporte a larga distancia, o son más bien el resultado de deficiencias en la dispersión o en la producción polínica. Porque si consideráramos los sitios polínicos donde aparecen señales de esa magnitud durante la última fase glaciar, la distribución actual centroeuropea habría que explicarla más bien por expansión regional de poblaciones estacionarias que por procesos de migración continental desde un número reducido de poblaciones refugiadas lejos en el sur.

En términos de aislamiento geográfico, el encapsulamiento de especies arbóreas en pequeñas áreas de refugio durante las fases frías del Cuaternario tiene una extraordinaria importancia evolutiva. La distribución de alelos de las poblaciones actuales de muchas especies está relacionada con la posibilidad de que las poblaciones glaciares hayan o no entrado en contacto durante las fases interglaciares, después de la larga disrupción glaciar. Los datos filogeográficos obtenidos para el continente europeo apuntan a que los Balcanes y la Península Ibérica habrían sido las regiones más importantes a la hora de definir el proceso de colonización postglaciar, pues la Península Itálica habría quedado bloqueada por los Alpes. Esto parece ser cierto para especies vegetales como Abies alba, Picea abies, Fagus sylvatica y varias especies de Quercus, así como para algunos animales como Ursus arctos o Erinaceus europaeus (Hewitt 2000) (véase Filogeografía, apartado 4).

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Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

El origen de la distribución actual de los pinos mediterráneos ha sido objeto de fuertes controversias, sobre todo porque algunas interpretaciones tradicionales sostenían el carácter alóctono de especies y poblaciones. Salvador et al. (2000) han mostrado la presencia de refugios glaciares para Pinus pinaster en el sistema ibérico meridional y en las cordilleras béticas.

Estos datos, de nuevo, encajan con la paleodistribución inferida desde los diagramas polínicos (Carrión et al. 2000a, Carrión 2003). La amplia distribución de Pinus halepensis en España también está relacionada con la existencia de numerosas poblaciones refugio durante el último episodio glaciar (Agúndez et al. 1997). El Tardiglaciar, o fase de deglaciación (14.000-10.000 BP), en la Península Ibérica supone un gradiente latitudinalmente transgresivo de colonización forestal de quercíneas que se iniciaría en las posiciones más meridionales y alcanzaría los territorios cántabro-pirenaicos en unos 2000-2500 años.

La abundancia de palinogramas para este período durante los últimos años sugiere nuevamente que deberíamos abandonar la hipótesis inicial de migración a larga distancia desde unos pocos refugios en el extremo sur de la Península Ibérica, por otra en la cual habría que hacer intervenir un mosaico añadido de pequeños núcleos dispersos de vegetación leñosa en áreas más continentales y septentrionales.

Este escenario, que implicaría un puzzle de vegetaciones glaciares, supone asumir una mayor complejidad en las respuestas a la deglaciación, las cuales habrían sido, en cada caso, muy sensibles a la situación inicial del sistema y a las interacciones ecológicas emergentes con el atemperamiento climático. En ocasiones, más sensibles que a los condicionantes fisiográficos locales, como queda demostrado por la continua dominancia del pino en las vegetaciones forestales del Tardiglaciar y Holoceno de muchos diagramas polínicos de la Iberia oriental y central (Franco et al. 2001). De hecho, la gran extensión territorial de los pinares durante el Pleistoceno Superior habría sido un factor de primer orden en la persistencia de los mismos con posterioridad.

Como en otros puntos del Hemisferio Norte, y aunque se desconocen todavía las causas geofísicas de esta catástrofe, se constata en el Mediterráneo ibérico la aparición de una signatura polínica para el Dryas reciente, pulsación fría que supuso un desplazamiento meridional del frente atlántico entre 10.500 y 10.000 BP, así como la expansión de las formaciones esteparias. Por añadidura, algunas secuencias demuestran la existencia de episodios anteriores de naturaleza similar multicentenaria durante los cuatro mil años de la deglaciación wurmiense.

Como el Tardiglaciar, el comienzo del Holoceno en la región mediterránea peninsular se caracteriza por una enorme complejidad en las respuestas de sucesión forestal al cambio climático. En algunos casos se observan desplazamientos altitudinales de la vegetación controlados por la variación climática multimilenaria, pero el cuadro siempre aparece complicado por la intervención de fenómenos de competencia interespecífica, a veces mediados por la frecuencia y virulencia del fuego (fig. 2.1). El período entre 7500 y 4500 BP representa el óptimo termomesofítico, el mínimo xerofítico, la fase de menor actividad de incendios y, de acuerdo con los indicadores paleolimnológicos, el episodio de niveles lacustres más elevados.

Los espectros de variación hidrológica y actividad eólica en el norte de África y Sahel, así como en muchas zonas de clima monzónico, muestran una correlación excelente con la Iberia mediterránea meridional y escasa conexión con los condicionamientos del frente atlántico que determinan un óptimo anterior en varios milenios. La palinología proporciona también pruebas de que el Holoceno peninsular ha estado punteado por cambios climáticos abruptos que han provocado pulsaciones y transiciones rápidas en sistemas hidrológicos y en la distribución geográfica de poblaciones vegetales. La demostración más fiable viene del episodio centrado en 8200 cal BP, cuya correlación es magnífica tanto con el evento frío de Groenlan33

Factores históricos y ambientales

Figura 2.1. Diagrama polínico sintético de Gádor (Carrión et al. 2003a). Nótese el papel del fuego como modulador directo de los cambios en los elementos dominantes de la vegetación forestal: Pinus durante G1, Quercus caducifolios durante G2, Pinus en competencia con Quercus perennifolios durante G3, Pinus durante G4. Este fenómeno es particularmente notable en la transición G2-G3. La deforestación en la Sierra de Gádor es primordialmente antropogénica y se inicia hace unos 1600 años, concluyendo en las últimas centurias con la acción roturadora asociada a la minería del plomo.

dia, como con un descenso en los niveles lacustres en las zonas monzónicas de África. Un segundo evento, de carácter más regional y naturaleza aridificante, se observa entre 5200 y 4100 cal BP (Magny et al. 2003).

Las respuestas de los bosques mediterráneos a los cambios climáticos abruptos del Holoceno parecen haber sido amortiguadas en la mayor parte del territorio. Sin embargo, en el límite forestal superior de la Sierra de Segura (secuencia de la Cañada de la Cruz, Jaén), se observa que la reactividad pudo ser muy acentuada en áreas de ecotono bioclimático (Carrión et al.

2001b). La resolución de los controles del cambio en los ecosistemas forestales mediterráneos forma parte de la agenda de investigación de numerosos proyectos multidisciplinares. En diversas secuencias palinológicas del sureste ibérico, la regresión de los bosques de montaña se presenta como un proceso natural inducido por una tendencia climática aridificante que viene agudizándose durante los últimos 4500-5000 años. Sin embargo, el fuego, influenciado por la aridez y la acción roturadora del hombre, habría sido un factor determinante del tempo del cambio en las especies dominantes del bosque durante todo el Holoceno (fig. 2.1). Durante los últimos dos milenios, y plausiblemente antes, la incidencia combinada de fuego y pastoreo habría llevado a muchos ecosistemas forestales más allá de su umbral de vulnerabilidad (Carrión 2001b, 2002, Carrión et al. 2003a). Así, por ejemplo, las formaciones oro y supramediterráneas, actualmente dominadas por gramíneas xerofíticas, enebros rastreros, pinos dispersos, arbustos espinosos y especies nitrófilas, representarían un escenario antropogénico (fig. 2.1).

Como en el marco general del Cuaternario, el clima durante el Holoceno ha ejercido un control a largo plazo sobre el cortejo florístico disponible. En nuestra área mediterránea resul34

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

ta mucho más difícil de demostrar que el clima sea, como se ha asumido demasiado a menudo (de ahí las correlaciones con la climatoestratigrafía de latitudes templado-boreales), el determinante primordial de los cambios de vegetación observados en la escala de milenios y, por lo tanto, merece la pena cuestionarse el interés de la elaboración de mapas de paleovegetación ilustrando la variación de parámetros climáticos sobre la base exclusiva de series palinoestratigráficas. Las propias secuencias polínicas proporcionan elementos de apoyo suficientes para sostener que los desfases en la respuesta de la vegetación al clima, como consecuencia de condicionantes bióticos (inercia, competencia, sucesión), pueden superar el lapso crítico de mil años. Curiosamente, las respuestas de la vegetación pueden producirse en centurias y décadas como reacciones de tipo umbral a la intervención de factores no climáticos (fig. 2.2).

Los avances en la resolución de todos estos problemas pasan por 1) una selección más rigurosa de los puntos de muestreo convencional, basada en la posibilidad de estudiar en alta resolución los depósitos cercanos a los núcleos hipotéticos de refugio glaciar y ecotono bioclimático, 2) la formulación de un marco conceptual propio para cada tipo sedimentario basado en protocolos de experimentación tafonómica estandarizados, 3) el incremento en la resolución temporal del muestreo y en la discriminación taxonómica de microfósiles no polínicos, 3) un mayor recurso a los depósitos del fondo oceánico, 4) la utilización complementaria de sedimentos de cuevas y abrigos bajo una estrategia multisecuencial con espectros polínicos mediados, y 5) la multiplicación de estudios combinados de polen y macrorrestos sobre coprolitos, paleoletrinas y paleomadrigueras, con el objetivo primordial de compensar los sesgos en favor de las especies de polinización anemófila.

Por su propia complejidad, el tópico de los condicionantes climáticos de la distribución vegetal ha suscitado intensas polémicas en paleoecología. Digamos que, por encima de todo, se trata de un problema de escala, tanto temporal como espacial. En las relaciones con el clima surgen tres problemas esenciales (Carrión 2001). En primer lugar, el cambio climático es un proceso extraordinariamente complejo: las variables climáticas cambian continuamente y, además, pueden no hacerlo de forma simultánea. En segundo lugar, la dinámica vegetal es, a su vez, polifacética e insuficientemente comprendida; de hecho, incluye respuestas a factores no climáticos. Es igualmente crucial la discriminación entre respuesta individual, poblacional o de comunidades. Finalmente, los datos polínicos, la evidencia más consistente de cambio vegetal, no dejan de proporcionar un registro fragmentario y precisan su correlación con otras evidencias paleobotánicas y paleofisiográficas.

En la escala de los procesos macroevolutivos, los cambios climáticos globales han producido eventos de migración, extinción de especies y reorganización de la estructura ecológica (DiMichele et al. 2001). Parece que algunos tipos de paleoecosistemas fueron capaces de absorber el estrés climático hasta límites insospechados. Por ejemplo, la respuesta de muchas floras pasadas al advenimiento y la conclusión de fases glaciares estuvo bióticamente condicionada por una gran resistencia a la invasión. En otras palabras, las características adaptativas de los grupos fueron tan importantes o más que el propio sentido del cambio climático en orden a establecer los grupos dominantes después de cada crisis.

Las secuencias palinológicas que cubren los últimos 15000 años han venido también a demostrar un hecho que resulta de enorme trascendencia para la ciencia de la vegetación: la respuesta de las especies forestales al cambio climático ha sido individualista, es decir, la composición florística en un momento dado no está determinada abióticamente, sino que resulta de una conjunción histórica de contingencias físicas y biológicas. Esta conclusión se extrajo inicialmente del estudio de los procesos de dinámica postglaciar en latitudes templa35

Factores históricos y ambientales

Figura 2.2. Relaciones temporales entre las zonas limnológicas (SM) y polínicas (SP) en la secuencia paleoecológica de la Laguna de Siles, Jaén (Carrión 2002). Hipótesis para los principales procesos y controles de la dinámica vegetal. Las flechas indican incrementos en los siguientes microfósiles: ZYGN=Zygnemataceae, CHARC=microcarbones, PSCH= Pseudoschizaea, BOTR= Botryococcus, RICC=Riccia. Las líneas basales representan el inicio de las curvas ascendentes de estos microfósiles. Se observa cómo los cambios influenciados climáticamente tienen lugar a menudo como respuestas umbral condicionadas por interacciones competitivas, crisis de aridez, incremento de la disponibilidad hídrica, presión de herbivoría y perturbación por fuego. Los retrasos en la respuesta de la vegetación tienen lugar en la escala de las centurias. Los cambios inducidos bióticamente se observan más en la variación intrazonal que interzonal.

36

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

das (Huntley y Birks 1983), pero también resulta aplicable a las bajas latitudes (Carrión et al.

2001a).

Los bosques mediterráneos de la Península Ibérica se han modificado continuamente durante el Cuaternario, incluso en los últimos milenios, habiendo tenido lugar un intercambio individualista de especies de forma reiterada. Del mismo modo, la mayor parte de las sabanas no son etapas de degradación de la selva tropical; como los matorrales mediterráneos no lo son necesariamente del bosque de encinas.

Finalmente, los estudios de paleoecología cuaternaria aportan elementos para la discusión de los modelos tradicionales de equilibrio. Fenómenos como el fuego, los animales o el hombre han sido siempre considerados como factores de alteración y cambio negativo o degradante. Sin embargo, todos ellos son la quintaesencia del mantenimiento de muchos ecosistemas. Las sabanas, por ejemplo, oscilan continuamente y a veces lo hacen de forma caótica debido a su propia dinámica interna. Pero persisten y tienen gran resistencia. Para un paleoecólogo no existe, por tanto, nada que pueda ser llamado bosque en equilibrio, ni climax como final estable de una sucesión.

3. La escala geográfica Patrones de distribución Tradicionalmente, la clasificación de los distintos tipos de distribución de las plantas presenta dos grandes limitaciones. Por un lado, uno de los criterios más ampliamente utilizados es el puramente geográfico, que por su propia naturaleza sólo es aplicable en cada zona geográfica, sobre todo para distribuciones restringidas. Una clasificación exclusivamente geográfica incluiría una diversidad inmanejable de tipos al nivel mundial, desde el momento en que un alto porcentaje de la flora mundial es endémico de alguna provincia florística (véase Takhtajan 1986). Aún así, éste es un criterio ampliamente utilizado, sobre todo para recalcar el nivel de endemismo de un determinado territorio normalmente pequeño (e.g., se estima que el 30% de la flora ibérica es endémica, Pineda et al. 2002). Otros criterios se basan en el origen y en el tipo de proceso que determina la distribución actual. Así, se consideran disyunciones, vicarianzas, reliquias, invasoras (éstas son frecuentemente cosmopolitas), que implican un cierto conocimiento de las relaciones taxonómicas, evolutivas e históricas de los taxones implicados (Brown y Lomolino 1998). La asignación de una especie a un tipo de distribución geográfica depende de un buen conocimiento de su corología, esto es, de su área de distribución. Esta asignación puede realizarse con una metodología intuitiva, aproximada, o con herramientas numéricas diseñadas ad hoc, asumiendo (Humphries et al. 1995) o no (Crovello 1981) las relaciones filogenéticas en el grupo taxonómico, pero no presenta mayores problemas metodológicos.

Cuando se trata de conocer, por ejemplo, el grado de relictualidad o vicarianza de toda una flora la situación es más compleja, a menos que se conozcan las relaciones evolutivas de todos sus componentes. Una solución parcial puede consistir en la elección de algunos taxones que se consideren representativos y usarlos como sistemas modelo para probar la existencia de tales procesos biogeográficos (véase más adelante). Por la relativa escasez de estudios evolutivos y filogenéticos sobre nuestra flora, es esperable que existan en la actualidad más trabajos descriptivos y correlativos sobre la distribución de las especies de la flora (o partes importantes de ella), utilizando casi exclusivamente la tipología geográfica.

La obra de mayor alcance que, utilizando una metodología clásica, intuitiva, ha tenido una amplia repercusión en medios académicos botánicos de nuestro país es la síntesis corológica de 37

Factores históricos y ambientales

Rivas-Martínez (1973). En esta obra el objeto de estudio es más el territorio y su división biogeográfica que los patrones de distribución de las especies. De este modo se han separado dos grandes áreas: la región Eurosiberiana y la región Mediterránea, que a su vez se separan en distintas superprovincias, provincias, sectores y subsectores según la presencia de especies particulares, pero también teniendo en cuenta características edáficas, climáticas y de vegetación de esas áreas. Esta obra ha sido objeto de numerosas modificaciones menores. En función de las características ambientales (suelos, clima, vegetación) de las unidades definidas se hacen ciertas inferencias sobre las relaciones biogeográficas. Dentro de este marco conceptual no ha sido posible avanzar más, de forma que los intentos posteriores se han centrado en 1) utilizar herramientas numéricas progresivamente más sofisticadas, que estandaricen el procedimiento, y 2) en un mejor conocimiento corológico de las especies; esto último es posible en buena medida gracias a una ambiciosa obra en curso sobre nuestra flora vascular (Castroviejo et al. 1986-2003) o a bases de datos específicas, como el proyecto Anthos (http://www.programanthos.org/).

Para los estudios cuantitativos se han empleado análisis multivariantes de especies presentes en territorios y análisis de parsimonia de endemicidad. Los análisis de clasificación proporcionan resultados muy intuitivos si se asume que las zonas biogeográficas están encajadas jerárquicamente (McLaughlin 1992), mientras que los análisis de ordenación han sido más útiles para detectar gradientes de cambio florístico, que se han correlacionado con diversas características del medio con objeto de inferir las posibles causas de esa variación (e.g., Myklestad y Birks 1993). Quizás los ejemplos más comprehensivos, dado que los datos se refieren a componentes muy importantes de nuestra flora, son los realizados sobre dicotiledóneas endémicas (Sáinz-Ollero y Hernández-Bermejo 1985), monocotiledóneas endémicas (Moreno Sáiz et al.

1998), vasculares endémicas y no endémicas (aunque la lista no es completa debido a lagunas de información corológica, el porcentaje de taxones incluidos es alto; Castro Parga et al. 1996) y finalmente una selección de taxones animales y vegetales (García-Barros et al. 2002). Prácticamente en todos los casos se encontró una buena correspondencia entre las unidades delimitadas con métodos numéricos y la sectorización de Rivas-Martínez (1973) (fig. 2.3). Las principales diferencias estriban en las unidades de menor categoría y en la representatividad del grupo elegido. Por ejemplo, las monocotiledóneas endémicas representan un número menor y tienen una fuerte concentración taxonómica que probablemente sufra unos efectos filogenéticos importantes. Incluso en este caso los grandes territorios florísticos permanencen inalterados: Iberia occidental, donde predominan los suelos ácidos, frente a la oriental, donde los básicos son característicos, o la singularidad del sureste árido. Las sectorizaciones resultantes de la inclusión conjunta con datos de distribución de especies animales (García-Barros et al. 2002) vuelve a ser básicamente congruente con las anteriores (fig. 2.3): las principales unidades biogeográficas (independientemente de su jerarquización) vuelven a ser la cornisa superior no mediterránea (Cordillera Cantabrica y Pirineos, con cierto grado de diferenciación entre ellos) y, dentro del área mediterránea, las mitades occidental y oriental ibéricas (complicadas por la diferenciación de las montañas del sureste árido) y las Islas Baleares.

En otras ocasiones se han realizado análisis biogeográficos cuantitativos utilizando como objeto de estudio sólo las especies de algún grupo taxonómico que puede tener interés desde el punto de vista ecológico, por ejemplo por constituir un componente importante del bosque mediterráneo. Ejemplos paradigmáticos son los brezos (subfamilia ericoideas de la familia ericáceas; Ojeda et al. 1998), las genistas y aulagas (tribu citiseas de la familia fabáceas; GómezGonzález et al. 2004) y las pteridofitas (Márquez et al. 1997, 2001, Pausas y Sáez 2000). En estos casos los resultados son difícilmente extrapolables al conjunto de la flora y vegetación mediterráneas de nuestra península, pero son muy interesantes porque son muy dependientes del devenir histórico y evolutivo de estos grupos taxonómicos que, a su vez, son muy repre38

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Figura 2.3. Sectorización corológica de la Península Ibérica de (A) Rivas-Martínez (1973), (B) Sáinz-Ollero y Hernández-Bermejo (1985), (C) Moreno Sáiz et al. (1998) y (D) García-Barros et al. (2002). En A se distingue la región Eurosiberiana (en negro) de la región Mediterránea (en gris y en blanco; estos dos tonos representan las dos grandes superprovincias de la región Mediterránea). En B los distintos números representan las grandes regiones/provincias y las fracciones representan zonas de transición. En C los territorios biogeográficos están representados por letras, minentras que en D el grosor de las líneas representa el nivel de en la jerarquía de la sectorización. Para los nombres de los territorios véanse las referencias originales. Nótese la semejanza entre los patrones, tanto en la delimitación de los territorios como en el patrón geográfico de complejidad, que hace aumentar el número de unidades hacia el sureste peninsular, que es donde se concentra el mayor número de endemismos. Nótese también la semejanza cuando se incluyen taxones animales (D). (Elaborado a partir de las referencias originales).

sentativos de los avatares que ha sufrido el bosque mediterráneo en su historia. Estos casos también son útiles para analizar los efectos de ciertas características biológicas y ecológicas propias de estos grupos. A pesar de las diferencias taxonómicas, filogenéticas y de diversidad, algunos de estos casos de estudio muestran una sorprendente semejanza. Así, genistas, aulagas y brezos son muy característicos de ciertos matorrales de degradación y de sotobosques del bosque mediterráneo (brezales y aulagares; Rivas Martínez 1979), muestran su mayor diversidad en la región cercana al Estrecho de Gibraltar (fig. 2.4), suelen convivir y aparecen ciertas características ambientales (climáticas) asociadas a estos patrones de distribución.

En todos los estudios anteriores, independientemente del tipo de metodología que hayan usado, se ha pasado por alto implícita o explícitamente las plantas invasoras, que constituyen también un tipo de distribución. El bosque mediterráneo de nuestra Península, al menos en sus fases más maduras, es, hasta el presente, relativamente resistente a la invasión de plantas foráneas. Más bien somos exportadores de plantas que en otros ambientes mediterráneos del mundo sí han invadido sistemas naturales (Groves y DiCastri 1991). Las excepciones más notables a esta regla parecen ser los extremos del gradiente ambiental de nuestra vegetación mediterránea: las zonas más húmedas y las más secas son las que realmente sufren más la invasión de plantas foráneas, pero ya nos situamos fuera de los límites ecológicos del bosque mediterráneo. En una flora mediterránea típica como es la de Andalucía Occidental (Valdés et al. 1987) el porcentaje de especies exóticas naturalizadas es aproximadamente del 5%, la 39

Factores históricos y ambientales

Figura 2.4. Sectorización biogeográfica mediante análisis de clasificación multivariante de las especies de brezo (subfamilia ericoideas, familia ericacáceas; mapas de la izquierda) y de las genistas, aulagas y escobones (tribu citiseas, familia fabáceas; mapas de la derecha). Se han elegido algunos de los territorios florísticos más significativos a partir de la distribución de los brezos y la distribución geográfica de algunos corotipos (conjuntos de especies de distribución similar, en negro los territorios que mejor se ajustan al corotipo) de citiseas, comprobándose su correspondencia geográfica. Modificado a partir de Ojeda et al. (1998) y Gómez-González et al. (2004).

mayoría de origen (sub)tropical americano, y prácticamente ninguna de ellas invade comunidades relativamente conservadas (Arroyo, inédito). Sin embargo, en nuestras islas mediterráneas la tasa de invasión es mayor (8%, Vilà 2001). Están todavía pendientes estudios sobre los patrones biogeográficos (lugares de origen) y ecológicos (invasibilidad de los hábitats) del conjunto de nuestra flora invasora.

Puntos calientes Sea utilizando la flora completa o partes de ella (taxones), representativas o no, sea con un análisis intuitivo o con herramientas numéricas sofisticadas, los estudios biogeográficos desembocan casi invariablemente en la descripción y análisis de los patrones de diversidad a escala geográfica. Quizá el más notable de los estudios recientes que usan una metodología tradicional para toda la Cuenca Mediterránea sea el del Médail y Quézel (1997), que disecciona los principales centros de diversidad (puntos calientes) con lo que nos sirve para poner en contexto mediterráneo la diversidad de nuestra flora (fig. 2.5).

La asignación de estos puntos calientes de diversidad se realiza en función del número de endemismos y su significación. El resultado no es nuevo para alguien familiarizado con la flora ibérica, pero pone especial énfasis en el carácter mediterráneo de nuestros puntos calientes ibéricos y su relevancia en la Cuenca Mediterránea. Por un problema relacionado principalmente con la amplia escala de estudio, ese trabajo pasa por alto algunos puntos que se han revelado de especial interés. Mientras que el ambiente de las altas montañas, en especial las 40

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Figura 2.5. Distribución de los principales puntos calientes de biodiversidad vegetal de la Cuenca Mediterránea. En negro se delimitan los principales puntos calientes y en gris otras áreas de elevado endemismo (modificado a partir de Médail y Quézel, 1997)

calizas, se ha asignado como la principal causa de la diversidad florística y endemismo en la Península Ibérica, algunos puntos de enorme y, sobre todo, diferenciada diversidad han pasado desapercibidos. Un caso especial se refiere a los bosques y matorrales mediterráneos sobre areniscas en la región de ambos lados del Estrecho de Gibraltar (Ojeda et al. 2001). En este área ni el sustrato es calizo ni las montañas son altas y aisladas, ni han sido zonas que comparativamente hayan sufrido grandes cambios climáticos durante el Pleistoceno. Su flora está repleta de elementos endémicos y disyuntos (con parientes en zonas más temperadas), asociados a suelos pobres en nutrientes y toxicidad por las elevadas concentraciones de aluminio (Ojeda et al. 1996). Es interesante que estos elementos sean mayoritariamente plantas leñosas de cierto tamaño (arbustos y arbolillos, en comparación con los hemicriptófitos y caméfitos de las altas montañas calizas; Arroyo 1997, Ojeda et al. 2001), por lo que en este caso su relevancia para la diversidad del bosque mediterráneo en sentido estricto es más notable.

Otros estudios, con una metodología cuantitativa explícita, han sido mucho más precisos en la identificación de estos puntos calientes de nuestra península, pero coinciden en su carácter eminentemente mediterráneo (Castro Parga et al. 1996, Lobo et al. 2001). Es también notable la semejanza del resultado cuando se incluye la distribución de taxones animales (GarcíaBarros et al. 2002).

Diversidad y rareza Prácticamente todos los estudios sobre distribución geográfica de la diversidad se basan en la cantidad de especies (sin cualificar) o, a lo sumo, de especies endémicas (cualificadas según su rareza geográfica). Sin embargo, la rareza de las plantas es un concepto con múltiples facetas. Las plantas pueden ser raras por diferentes motivos, algunos de los cuales tienen un significado especial para comprender la historia cambiante de nuestro bosque mediterráneo. Una de las aportaciones más notables a esta naturaleza multifactorial de la rareza se debe a Rabinowitz et al. (1986), quienes de forma elegantemente sencilla describieron tres componentes de rareza: además de la distribución restringida, la especificidad del hábitat y el tama41

Factores históricos y ambientales

ño poblacional. A pesar de su aparente simplicidad y aplicabilidad, este análisis no ha sido realizado en nuestra flora, ni siquiera para las especies más propias del bosque mediterráneo (por ej. las leñosas). Esta asignación ofrecería pistas muy interesantes sobre los mecanismos ecológicos que promueven la diferenciación en los puntos calientes. No deja de ser curiosa, por temprana, la nota de Rojas Clemente (1807): “Ya es tiempo de que aspiremos a engrandecerla y hacerla respetar [la Botánica], extendiendo nuestras indagaciones a las latitudes, alturas, exposiciones, temperamento y atmósfera en que vive cada planta, a su organización, propiedades y usos, y, en suma, a cuantas relaciones pueda tener con los demás seres y fenómenos del universo”. Estas indagaciones habrían permitido disponer ya de información útil para analizar los correlatos ecológicos de los patrones geográficos de diversidad y rareza de nuestra flora. Las floras biológicas existentes en algunos países europeos (por ejemplo la serie Biological Flora of the British Isles, publicada por la revista Journal of Ecology) constituyen un ejemplo a seguir, aunque la diversidad de nuestra flora ibérica (aproximadamente 7500 especies vasculares; Pineda et al. 2002) supone un reto adicional.

Más recientemente, de forma independiente, se han sugerido otros componentes de rareza más relacionados con aspectos históricos y evolutivos. La singularidad filogenética (May 1990) ha sido quizás la más exitosa de las nuevas propuestas y ha generado todo un cuerpo teórico-práctico con un objetivo principalmente conservacionista (Humphries et al. 1995). Sin embargo, su aplicabilidad se ha visto limitada por la dependencia de la resolución de filogenias de los grupos taxonómicos de cada flora. Aunque el progreso es rápido, nuestra flora cumple este requisito sólo en una parte pequeña. Una posible solución temporal consiste en la utilización de las relaciones taxonómicas como sustitutas de las filogenéticas. Ojeda et al.

(1995) han utilizado esta aproximación a escala local (comunidades) en los bosques y matorrales de la región del Estrecho de Gibraltar y los resultados parecen concordantes con los obtenidos a nivel florístico (Ojeda et al. 2001). En parte porque distintos componentes de biodiversidad suelen covariar. Por ejemplo, singularidad taxonómica y endemismo suelen estar negativamente correlacionados (fig. 2.6).

Los estudios futuros deben incluir más componentes de biodiversidad, por ejemplo qué tipo de rareza geográfica tienen las especies. Es decir, no sólo si son endémicas, sino qué tipos de endémicas (e.g. Favarger y Contrandiopoulos 1961), relictas y porciones disyuntas de especies de rango amplio. Otros componentes pueden referirse a aspectos funcionales (Pausas 1999) e históricos (Herrera 1992), a medida que la información vaya estando disponible.

La idea básica es que una flora es tanto más diversa mientras más grupos funcionales de especies contenga. La aproximación funcional más sencilla posible, el uso de tipos biológicos (esto es, de arquitectura de las plantas) parece ser de cierta utilidad, ya que ha mostrado una asociación entre algunos tipos y la probabilidad de rarificación causada por la presión antrópica (Verlaque et al. 2001). Aunque queda mucho camino por recorrer, en nuestro bosque mediterráneo Pausas (1999) se ha aproximado a la cuantificación de la diversidad funcional (sensu Martínez 1994). De hecho, ha mostrado explícitamente cómo la inclusión de los tipos biológicos y algunas otras características de las plantas (relacionadas con sus resistencia/tolerancia a las perturbaciones), pueden definir los grupos funcionales de nuestra flora. Dado que la definición de grupo funcional es muy dependiente del contexto (del factor ambiental que promueve la función), es un reto pendiente ligar los tipos funcionales tradicionales (tipos biológicos, en respuesta al clima) y otros factores que puedan ser más críticos en nuestra flora (e.g., perturbación). No obstante, debe recalcarse que debemos esperar una interacción entre la respuesta funcional a distintos factores. Por ello, propuestas como la de García y Zamora (2003), que sugieren la consideración de la respuesta demográfica a un conjunto de condicio42

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Figura 2.6. Gráfica esquemática de singularidad filogenética diversidad de especies y endemismo. Se representan los patrones obtenidos en el estudio de Ojeda et al. (1996) al relacionar estos tres componentes de diversidad con un gradiente ambiental (representado por un eje multivariante).

En el extremo izquierdo de este eje las condiciones son de suelos pobres en nutrientes, ácidos, y poco profundos, mientras que en el extremo derecho los suelos son profundos, húmedos y más fértiles.

nes ambientales, son especialmente bienvenidas. La presencia de un tipo u otro de estrategia demográfica podría ser considerada como caracterizadora de grupos funcionales. Evidentemente, es prematura la detección de patrones geográficos en estos grupos funcionales, dado que la información disponible es muy fragmentaria.

En cuanto a los componentes históricos, el estudio pionero de Herrera (1992) ha permitido disponer de una base de datos (al nivel de género y sólo para la flora andaluza) que puede utilizarse directamente. En ese estudio se ha propuesto la existencia de dos tipos morfofuncionales y biogeográficos que corresponden a plantas premediterráneas, que evolucionaron antes de la existencia del clima mediterráneo, y plantas que se han diversificado con el clima mediterráneo. En bosques de la provincia de Tánger, similares a los gaditanos, Ajbilou (2001) ha cuantificado la presencia y abundancia de estos tipos, encontrando un buen ajuste a lo esperado: a mayor altitud, en bosques más abiertos (menor cobertura), sobre suelos pobres y ácidos, y con mayor incidencia de fuegos, predominan las plantas de tipo mediterráneo, mientras que las premediterráneas tienden a ocupar e extremo ambiental opuesto. De hecho, las plantas de tipo mediterráneo son mayoritarias (en número y cobertura) en todos los tipos de comunidades leñosas del área, excepto en los lentiscares.

La definición de los grupos funcionales abre una caja de Pandora llena de complejidades cuando incluye las interacciones entre especies: nodos de redes tróficas, de redes de interacciones, antagonistas y mutualistas. Aunque existe un marco teórico para desarrollar estos aspectos, su integración como componentes de biodiversidad es un reto pendiente. Sin embargo, su potencial explicativo sobre el mantenimiento de la diversidad es enorme (Bascompte et al. 2003). Un estudio que analiza la variación geográfica en redes de interacciones mutualistas de plantas y polinizadores (Olesen y Jordano 2002), aunque realizado a escala global, pone de manifiesto la alta conectividad de los sistemas mediterráneos. En el caso de las interacciones de frugivoría, el análisis comparado de su estructura ha revelado similitudes con las interacciones de polinización y patrones que se repiten en diferentes tipos de ecosistemas. Los tra43

Factores históricos y ambientales

bajos recientes sobre redes de interacción en hábitats mediterráneos (Jordano et al. 2003, Bascompte et al. 2003) ponen de manifiesto su gran complejidad a la vez que su semejanza con patrones de interacción de otros ecosistemas como los tropicales. Estas redes se estructuran de forma consistente alrededor de un núcleo de especies generalistas, que interactúan entre sí de forma predominante, al que se añade un número elevado de especies especialistas, que sólo interactúan con las generalistas. Es lo que se denomina un patrón “encajado”, que aparece de forma repetida en interacciones plantas-polinizadores y plantas-frugívoros.

Sería muy interesante conocer en qué medida existen también patrones a escala más reducida. Por ejemplo, cómo cambia el patrón de las redes en respuesta a cambios en las comunidades tras perturbaciones, a través de la posible pérdida de especies clave (keystone species) o por efecto de la invasión de especies exóticas (Jordano et al. 2003). O cómo influyen los cambios temporales (estacionalidad) en la estructura de estas redes de interacción. Es posible que en medios más estacionales estas interacciones aparezcan más estructuradas, esto es, en forma de grupos de especies más relacionadas entre sí debido a restricciones fenológicas. Por otra parte, es muy poco conocido aún cúal es el papel de la heterogeneidad espacial en la estructura de estas redes de interacción. Podría ocurrir que gran parte de la estructura de la red pudiese ser explicada si grupos de especies que comparten un tipo de hábitat determinado interactúan de modo más intenso que aquéllas que se localizan en diferentes hábitats de un paisaje heterogéneo.

El principal problema de esta aproximación multifactorial a la biodiversidad estriba en su difícil cuantificación. Tanto porque los componentes pueden ser en parte interdependientes (y por tanto redundantes en cierta medida), como porque sus magnitudes suelen medirse en unidades no comparables y porque las relaciones causales de cada uno de ellos pueden ser difíciles de asignar. Quizás por ello, los avances analíticos más profundos a escala geográfica hayan venido con una simplificación forzada de la rareza: rango geográfico de las especies y abundancia de individuos dentro de él (Gaston 1994).

Aunque la descripción y análisis causal de la distribución de la biodiversidad de nuestro bosque mediterráneo no es una tarea alcanzable a corto plazo, dadas las dificultades técnicas y los pocos investigadores dedicados a ello, existen vías para avanzar cualitativamente. Sería necesaria la selección de una serie de tipos de bosque particulares replicados (hasta donde ello sea posible) en los que se pudieran llevar a cabo estudios integrados, cuantitativos e incluso experimentales, sobre los distintos componentes de biodiversidad, las relaciones entre ellos y con los factores del medio.

Correlaciones ambientales La mayor parte de los estudios que relacionan diversidad y factores ambientales son de carácter ecológico en sentido estricto. En estos casos, la escala espacial de medida es la de comunidad y la variable respuesta alguna relacionada con el número y abundancia de las especies (Rey Benayas 2001 y referencias ahí citadas). Pocos estudios han analizado de forma explícita y cuantitativa qué factores ambientales están asociados a la diversificación o rarificación del conjunto de la flora del bosque mediterráneo, y menos aún tratan de inferir el efecto de los cambios históricos de esos factores. Aunque la teoría predice que a medida que crece la diversidad ambiental (heterogeneidad) debe aumentar la diversidad (número) de especies, esto funciona razonablemente bien a escala geográfica amplia y para las plantas de las zonas donde hay poco endemismo. En áreas de alto endemismo, como muchas de nuestra Península, los factores históricos, no necesariamente relacionados con la heterogeneidad actual, alteran frecuentemente ese patrón (Araujo et al. 2001).

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Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

En los estudios de carácter no cuantitativo más arriba mencionados sobre los patrones de distribución de nuestra flora se han sugerido qué factores ambientales deben ser los que promueven los procesos de diferenciación. Sin desmerecer los logros de tales aproximaciones, esta orientación está muy limitada porque (1) no discrimina entre causas diferentes que pueden actuar simultáneamente, y (2) no se basa en una aproximación cuantitativa que contraste apropiadamente hipótesis previas sobre las relaciones entre factores ambientales y patrones de distribución; más bien se ha tratado de una interpretación a posteriori de las condiciones ambientales de las zonas donde hay más diversidad. Aunque hoy en día nadie puede dudar de los efectos de la altitud o el aislamiento orográfico (que no son lo mismo) en la promoción del endemismo (a causa del aislamiento reproductor y de los refugios pleistocénicos, Médail y Quézel 1999), estos efectos pueden variar entre áreas en intensidad y pueden ocurrir interacciones con otros factores, por ejemplo los edáficos, cuyo efecto individualizado es reconocido también desde antiguo (e.g. Kruckeberg y Rabinowitz 1986).

El estudio cuantitativo más comprehensivo realizado hasta la fecha sobre las correlaciones ambientales de los patrones de distribución de la diversidad de plantas vasculares de la Península Ibérica es el de Lobo et al. (2001). Aunque la variable respuesta que analizan estos autores es sólo la riqueza de especies en todas las unidades territoriales de 50 x 50 km (UTM), sin entrar a valorar el tipo de distribución de las distintas especies, encuentran un patrón muy bien definido a esa escala geográfica. La riqueza de especies vasculares está determinada, en orden decreciente de importancia, por la altitud, el sustrato, la heterogeneidad ambiental y, finalmente, el clima. El efecto espacial intrínseco es particularmente débil: no hay influencia directa de la latitud o la longitud. Aunque estos resultados ya habían sido mostrados por otros autores de forma muy intuitiva, el mérito de Lobo et al. (2001) estriba en su fino análisis cuantitativo que calibra la contribución relativa de las distintas variables. Así por ejemplo, es de resaltar que más que la altitud máxima de un área, es decisivo el intervalo de altitudes, que debe indicar mejor la existencia de orografías complejas, una situación que promueve la especiación por aislamiento. En otras palabras, un área de la meseta puede tener una altitud elevada, pero su topografía ser plana, su intervalo de altitudes muy reducido y la diversidad de especies baja. Si esto es cierto, debería ponerse de manifiesto mejor si la variable respuesta fuera la diversidad de endemismos locales, algo aún no analizado cuantitativamente hasta la fecha. Ya hace tiempo que se mostró el alto nivel de endemismo de las montañas mediterráneas (Favarger 1972). No debe olvidarse que el estudio de Lobo et al. (2001) refleja patrones de riqueza al nivel de toda la Península, por lo que se encontrarán desviaciones locales del patrón. Un ejemplo notable de alta diversidad de especies y endemismo en zonas de relativa baja altitud ocurre en la región del Estrecho de Gibraltar (véase también Castro Parga et al.

1996), debido en este caso a aislamiento ecológico (edáfico; Ojeda et al. 2001), que en el modelo de Lobo et al. (2001) era un factor de segundo orden.

De especial significado es la relación positiva encontrada entre cobertura del bosque y diversidad de especies en las áreas de muestreo de Lobo et al. (2001). Esto es más notable aún cuando el bosque es mediterráneo, ya que espacialmente es más complejo que el templado (presenta mayor heterogeneidad ambiental).

Otros estudios que han utilizado herramientas cuantitativas similares se han dirigido a un contexto geográfico o taxonómico más restringido. En estos casos, los resultados son dependientes de ese contexto y difícilmente extrapolables al conjunto de la flora. Sin embargo estos estudios son útiles cuando se realizan en zonas de interés ecológico o biogeográfico particular (e.g., zonas de contacto) o en grupos de plantas de un significado ecológico o históricoevolutivo especial. En estos casos Lobo et al. (2001) predicen que las variables relacionadas 45

Factores históricos y ambientales

con el clima deben cobrar importancia. Los pocos estudios realizados corroboran esa predicción (Pteridofitas: Márquez et al 1997, Brezos: Ojeda et al 1988, Genistas y aulagas: GómezGonzález et al. 2004; plantas leñosas de Galicia: Retuerto y Carballeira 2004). Un reto consiste en la elección de especies modelo, que ejemplifiquen patrones diferentes de distribución, en las que estudiar la influencia de los factores ambientales en su distribución a lo largo de todo su área (por ejemplo Drosophyllum lusitanicum para las endémicas del occidente ácido ibérico, Garrido et al. 2003).

4. Los mecanismos que determinan la distribución de las plantas Filogeografía La distribución actual de nuestra flora es un mosaico resultante de los movimientos continuos de sus piezas, las poblaciones de las diferentes especies. Podemos percibir sus cambios de distribución a pequeña escala espacio-temporal, por ejemplo, cuando dunas vírgenes son cubiertas por la vegetación o plantas de matorral invaden pastizales abandonados. Pero los cambios de mayor alcance se escapan de la observación directa y requieren métodos indirectos para su documentación y estudio. Esto es particularmente obvio cuando se trata de la dinámica fitogeográfica a gran escala ligada a cambios climáticos. Este fenómeno es conocido sobre todo en relación con las glaciaciones del Cuaternario, aunque los cambios climáticos han acompañado a la vida en la Tierra continuamente a lo largo de su historia (Willis y Niklas 2004).

La sección 2 (La escala temporal: aspectos de ecología histórica) de este capítulo ha descrito cómo la paleoecología contribuye al desarrollo de una imagen cada vez más fundamentada y detallada de los ambientes históricos y de la distribución y dinámica de las especies vegetales en la Península Ibérica. Sin embargo, los estudios basados en el registro fósil son limitados en su alcance por el carácter fragmentario de los hallazgos. Lugares no aptos para la fosilización, organismos que no dejan huellas en el registro o cuyos restos no permiten su determinación taxonómica constituyen problemas tan generalizados como inevitables para la investigación paleoecólogica. Además, cualquier proceso evolutivo que no se expresa en cambios fenotípicos reconocibles en el registro fósil pasa desapercibido.

La filogeografía es una disciplina reciente, complementaria a la paleoecología, que ha ampliado considerablemente nuestra comprensión de los ambientes históricos y la dinámica de las especies en ellos (Avise 2000). Basada en herramientas moleculares, la filogeografía identifica e interpreta las señales genéticas que los cambios de distribución geográfica dejan en las poblaciones, más concretamente, en su estructura y diversidad genética y en las relaciones de parentesco de los linajes. Los análisis inferenciales de estos parámetros permiten reconstruir los procesos históricos de expansión, regresión o migración que han producido la configuración de poblaciones que componen el área de distribución de cada especie.

Para poder reflejar los procesos de interés, las herramientas moleculares tienen que ajustarse al contexto geográfico, temporal y taxonómico de los organismos investigados y sus dinámicas. Marcadores muy conservadores dificultan la detección de mutaciones, indispensables para distinguir linajes y reconstruir movimientos migratorios, mientras que marcadores muy variables tienden a esconder los grandes patrones filogeográficos bajo la variación genética causada por múltiples mutaciones posteriores. El modo de herencia de los marcadores moleculares también afecta a la interpretación de los datos. Todos los organismos superiores llevan dos tipos diferentes de ADN en sus células, localizados en el núcleo y en diferentes orgánulos (mitocondrias y, en las plantas, también en cloroplastos). El ADN 46

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

nuclear experimenta una recombinación regular, de manera que los progenitores reúnen parte del genoma materno y paterno. Por el contrario, el ADN de los orgánulos suele ser heredado sólo desde uno de los padres (Tabla 2.1). Este modo de herencia uniparental tiene dos importantes ventajas para los análisis filogeográficos: 1) Los linajes son mucho más fáciles de reconstruir, ya que las diferencias entre genotipos son exclusivamente el resultado de mutaciones, no de recombinación. 2) Se pueden identificar sin ambigüedad los linajes maternales. Esto es decisivo en filogeografía, porque la fundación de nuevas poblaciones requiere necesariamente la contribución materna, mientras que el componente paterno depende de plantas ya establecidas para su propagación. En el caso de las plantas superiores, el componente materno es portado por las semillas y el paterno por el polen. Los marcadores más usados en filogeografía se basan por lo tanto en el ADN organular. Éste es un orden de magnitud más conservador en las plantas que en los animales (Tabla 2.1), y su uso estuvo por lo tanto limitado hasta hace pocos años a estudios taxonómicos a nivel interespecífico. Actualmente los estudios filogeográficos siguen siendo mucho más abundantes en animales que en plantas (debido a la mayor mutabilidad del ADN mitocondrial), pero la reciente descripción de marcadores universales ha contribuido a un incremento exponencial de los estudios filogeográficos en plantas en los últimos años (Petit y Vendramin 2004). En muchos casos se están utilizando también marcadores nucleares de gran variabilidad (e.g., AFLP) para detectar patrones filogeográficos de diversidad.

Patrones filogeográfícos en la flora ibérica Los grandes cambios climáticos del Cuaternario son el principal factor determinante de los actuales patrones biogeográficos en las regiones templadas del hemisferio Norte. La investigación filogeográfica europea se ha centrado sobre todo en la respuesta de las especies a estos cambios. En este marco geográfico continental, numerosos estudios han documentado el importante papel de la Península Ibérica como uno de los principales refugios glaciales de la flora templada de Europa durante las fases más críticas de las glaciaciones (Hewitt 2000). Sin embargo, muchos de estos estudios no tienen una relación directa con el bosque mediterráneo en sentido estricto, bien porque las especies analizadas no formen parte dominante de él, bien porque no sean especies intrínsecamente asociadas al mismo. Los datos empíricos son por lo tanto limitados y sólo en algunas especies disponemos ya de una visión detallada de su dinámica histórica.

TABLA 2.1.

Comparación del tamaño y la tasa de mutación de los genomas cloroplásticos (cp) y mitocondriales (mt) en plantas y animales (según Petit y Vendramin 2004) ADNcp Herencia1 Tamaño (kilobases) Mutaciones silenciosas (por 109 años)3 Mutaciones no silenciosas (por 109 años)3 Transferibilidad entre especies 1 2 3

materna (A)2 paterna (G) 120-217 1,5 0,2 universal

ADNmt plantas materna (A)2 materna (G) 200-2500 0,5 0,1 universal

ADNmt animales materna 14- >30 20-50 2-3 baja

A: angiospermas, G: gimnospermas.

Han sido descritas algunas excepciones aisladas.

Las mutaciones silenciosas se refieren a cambios de bases en un sitio definido del ADN que no afectan el fenotipo del organismo (y supuestamente no experimentan selección natural), mientras que las mutaciones no silenciosas causan cambios fenotípicos.

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Factores históricos y ambientales

Generalmente, los patrones filogeográficos de la flora y fauna ibéricas se pueden dividir en dos grandes grupos, según la localización de la distribución de los refugios de las especies durante los máximos glaciales. Por un lado, los taxones naturales del bosque mediterráneo parecen haber estado restringidos en su mayoría a enclaves costeros localizados en el Mar Mediterráneo y/o el Océano Atlántico, desde donde se expandieron de nuevo hacia el centro peninsular y el sur de Francia según las condiciones climáticas iban mejorando. Varias especies tuvieron una distribución disyunta durante el periodo pleniglacial y las poblaciones de los diferentes refugios divergieron hasta formar linajes distintos. Éstos volvieron a encontrarse posteriormente en el centro de la Península, donde en muchos casos se puede identificar todavía una zona bien definida de mezcla. Este es el caso en la encina (Quercus ilex/rotundifolia), el pino resinero (Pinus pinaster) y el acebuche (Olea europaea), tres especies emblemáticas del bosque mediterráneo, presentadas a continuación en más detalle. Una división entre dos linajes principales procedentes de refugios en el noroeste y el suroeste peninsular aparece también en el conejo común (Oryctolagus cuniculus), un animal cuya distribución cosmopolita actual hace olvidar fácilmente que es un componente natural y originario de los bosques mediterráneos ibéricos (Branco et al. 2002). Los lugares concretos de los refugios glaciales varían según la especie y a menudo son difíciles de identificar. El laurel (Laurus nobilis) parece haber sobrevivido al último máximo glacial a lo largo de la costa atlántica y en la región del Estrecho de Gibraltar (Arroyo-García et al. 2001), conservando posteriormente su estructura filogeográfica porque, al contrario que muchas otras especies, experimentó una expansión postglacial muy limitada. La flor de Santiago, Senecio gallicus, sí se expandió desde su refugio en el extremo suroeste de la Península y recolonizó el centro peninsular (Comes y Abbott 1998). Este último caso destaca porque se trata de una planta anual, forma biológica muy característica de la flora mediterránea, mientras que la filogeografía se ha dedicado hasta ahora mayoritariamente a las plantas leñosas.

Encina (Quercus ilex/rotundifolia): Nuestros conocimientos sobre la filogeografía de esta especie de distribución casi circunmediterránea se deben principalmente al estudio de Lumaret et al. (2002), un trabajo modelo para ilustrar cómo los análisis filogeográficos pueden ayudar a explorar una gran diversidad de procesos históricos. Según estos autores, la encina tiene su origen en el este del Mediterráneo, de donde se expandió durante el Terciario por el lado norte del Mar Mediterráneo hasta la Península Ibérica y el noroeste de Africa. Al igual que muchas especies de los bosques templados, las poblaciones de encina se dividen en tres linajes distintos ligados a las tres grandes penínsulas del norte mediterráneo (Iberia, Italia y los Balcanes), seguramente como resultado de la persistencia continua de poblaciones de encina en cada una de ellas durante las oscilaciones climáticas del Cuaternario. Además, al contrario que muchas otras especies, para la encina sí está documentada la existencia de refugios glaciales independientes en el norte de África. Las poblaciones africanas constituyen un linaje parecido, pero claramente distinguible, al linaje ibérico. Podría parecer sorprendente esta discontinuidad a través del Estrecho de Gibraltar - manifiesta también en el alcornoque (Quercus suber; Tuomi y Lumaret 1998) - ya que las bellotas de ambas especies suelen ser dispersadas regularmente sobre grandes distancias por el arrendajo (Garrulus glandarius; Gómez 2003 y referencias citadas). Por tanto, algún evento de colonización podría haber ocurrido a lo largo de los muchos milenios del Cuaternario. Sin embargo, ni siquiera los mismos arrendajos parecen haber experimentado un intercambio genético notable a través del Estrecho, ya que el sur de España y el norte de Marruecos albergan distintas subespecies, claramente diferenciadas. Igual que el Estrecho de Gibraltar en el sur, los Pirineos dificultaron los movimientos migratorios de la encina en el norte de la Península. Las poblaciones ibéricas sólo consiguieron rodear esta cordillera por el este y avanzar hasta el valle del Ródano, mientras 48

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que los encinares que hoy crecen en el suroeste de Francia provienen de una colonización desde Italia. Finalmente, Lumaret et al. (2002) identificaron varios genotipos fuera de su área como probable resultado de plantaciones humanas. Este fue el caso en varios puntos de Italia, mientras que los autores encontraron plantas de origen portugués en un encinar francés plantado hace varios siglos y árboles de probable origen catalán o francés en Andalucía y el extremo norte de Marruecos.

Pino resinero (Pinus pinaster): Siendo un típico representante de los pinos mediterráneos, el pino resinero está distribuido de forma natural por el oeste de la Cuenca y es uno de los árboles más plantados en la Península Ibérica. Tres recientes estudios filogeográficos permiten una visión detallada de la historia Cuaternaria de esta especie (Burban et al. 1999, Salvador et al. 2000, Burban y Petit 2003). El área de distribución está claramente dividida en tres linajes principales que indican la persistencia de poblaciones durante la última glaciación en Italia y el sur de Francia, en España y el oeste de Francia y en Marruecos. Dentro de la Península Ibérica, la estructura genética de poblaciones apunta a dos refugios glaciales localizados en el sur y en el este de España. La fig. 2.7 muestra su expansión después del último máximo glacial e indica que las poblaciones del este de España fueron las más exitosas en recolonizar el centro y oeste de la Península, así como Francia occidental. Marcadores moleculares de diferente modo de herencia (véase Tabla 2.1) revelaron la existencia de flujo génico a través del Estrecho de Gibraltar mediante polen, aunque no se encontraron señales de flujo mediante semillas. Este flujo génico podría tener un papel importante en relación con una plaga del pino resinero: el homóptero Matsucoccus feytaudi es un parásito especifico del pino resinero que procede del norte de Africa. Las poblaciones marroquíes son más o menos resistentes, mientras que el insecto causa graves daños en el norte de España, en Francia e Italia. Es interesante que las poblaciones andaluzas (procedentes del refugio meridional) sufran bastante

Figura 2.7. Distribución actual y migraciones postglaciales del pino resinero (Pinus pinaster) en la Península Ibérica (adaptado según Critchfield y Little 1966 y Salvador et al. 2000). La línea gruesa marca la frontera entre los dos linajes procedentes de refugios glaciales situados en el sur y el este peninsular y las flechas indican procesos de colonizacion inferidos a partir de los datos moleculares.

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Factores históricos y ambientales

menos esta plaga y parezcan casi tan resistentes como las poblaciones de Marruecos. El flujo génico a través de polen podría haber contribuido a aumentar la resistencia de las poblaciones andaluzas (Burban y Petit 2003).

Acebuche y olivo (Olea europaea): Es tal vez el taxón mas emblemático de la Cuenca Mediterránea, aunque su distribución geográfica natural es mucho más amplia e incluye núcleos en Macaronesia, todo el norte y el sur de Africa, Arabia y hasta en China. La Cuenca Mediterránea alberga la subespecie O. europaea subsp. europaea, el ancestro del olivo cultivado. Los acebuches procedentes del este y del oeste mediterráneo muestran una diferenciación genética muy marcada. El flujo génico (vía semillas) entre estas dos regiones debe por lo tanto haber sido extremadamente reducido, al menos a lo largo del Cuaternario (Besnard et al.

2002, Lumaret et al. 2004). La importante diferencia genética entre los linajes orientales y occidentales de la Cuenca Mediterránea permite la reconstrucción de un proceso interesante: los hallazgos arqueológicos indican que la domesticación del olivo a partir del acebuche silvestre comenzó en el Oriente Próximo y se expandió posteriormente hacia el oeste (Zohary y Spiegel-Roy 1975). Los análisis filogeográficos de variedades silvestres y cultivadas han revelado recientemente que la expansión involucró también las variedades de cultivo, de forma que la mayoría de los olivos cultivados hoy en la Península Ibérica pertenecen a linajes procedentes del este mediterráneo (Besnard et al. 2002, Lumaret et al. 2004). Hoy, los antiguos olivos asilvestrados y los acebuches silvestres de origen autóctono crecen frecuentemente juntos y es imposible distinguirlos a simple vista. Los análisis genéticos sí revelan su origen, lo que se ha usado para documentar el ámbito autóctono de poblaciones que crecen fuera de la zona mediterránea, en el norte de España (Vargas y Kadereit 2001). Un aspecto más relevante en términos de conservación de recursos genéticos es el hecho de que el amplio cultivo de olivos, con su abundante producción de polen, haya afectado profundamente la composición genética de las poblaciones silvestres de acebuche en casi toda la Cuenca Mediterránea (Lumaret y Ouazzani 2001). Esto es de especial importancia, porque los acebuchares asilvestrados procedentes de linajes cultivados suelen ser menos diversos genéticamente que las poblaciones verdaderamente autóctonas, debido a la selección humana durante la domesticación (Lumaret et al. 2004). La detección y conservación de poblaciones de acebuche no afectadas por flujo génico desde cultivos es por tanto de gran importancia, tanto para la conservación de esta especie como para la creación de nuevas variedades de cultivo.

El otro gran grupo de patrones filogeográficos reune los linajes distribuidos principalmente por las sierras y montañas de la Península Ibérica y que tanto caracterizan a nuestra flora, al ser muchas de ellas endémicas (véase apartado 2.3). Al contrario que las especies citadas anteriormente, que experimentaron migraciones horizontales con fuertes expansiones y reducciones de su rango geográfico, las especies de este grupo respondieron a los grandes cambios climáticos del Cuaternario principalmente con migraciones altitudinales: bajando cuando disminuyeron las temperaturas y subiendo a comienzo de los periodos interglaciales.

Las distancias de migración de estas especies y la correspondiente extinción de sus poblaciones locales han sido mucho menores que en las especies del primer grupo. Aunque una datación absoluta a partir de datos genéticos suele ser muy difícil, existen indicios de que algunas especies de las montañas ibéricas cuentan con poblaciones cuya distribución no ha cambiado sustancialmente desde el Terciario (hace más de 1,8 millones de años; Gómez y Lunt 2004).

En otras palabras, estas poblaciones son por lo menos dos órdenes de magnitud más antiguas que cualquier población de plantas o animales en el centro y norte de Europa. La gran persistencia y el tamaño típicamente pequeño de estas poblaciones han favorecido la deriva genética y la posterior formación de linajes endémicos, con fenómenos de especiación, ligados a los respectivos sistemas montañosos. Este elevado nivel de diferenciación genética y endemismo 50

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local es muy característico de las montañas mediterráneas en general y las ibéricas en particular (Favarger 1972, Petit et al. 2003, Gómez y Lunt 2004). Por ejemplo, el pino silvestre (Pinus sylvestris) mantiene poblaciones en diferentes montañas de la Península cuyo aislamiento ha dado lugar a la formación de varias subespecies endémicas (P. s. catalaunica y pyrenaica: Pirineos, P. s. iberica: Sistema Ibérico, Sistema Central y norte de Portugal, P. s. nevadensis: Sierra Nevada y Sierra de Baza). Este grado de diferenciación genética tan marcado sugiere que se trata probablemente de refugios pre-pleistocénicos, ligados a las fases más áridas de finales del Terciario en el Mediterráneo (Sinclair et al. 1999, Soranzo et al. 2000).

El arraclán (Frangula alnus) presenta igualmente núcleos de distribución muy diferenciados a través de la Península. Los más meridionales pertenecen a una subespecie endémica, F. a. baetica, de porte arbóreo y aspecto completamente diferente a sus congéneres en el norte de España. El grado de aislamiento es de tal dimensión que los arraclanes de Galicia son más parecidos genéticamente a las plantas de los Balcanes y hasta de Siberia que a sus congéneres andaluces (fig. 2.8; Hampe et al. 2003). El caso del laurel (Laurus nobilis, mencionado más arriba) y el de su único congénere (L. azorica, de Macaronesia y oeste de Marruecos) parece representar un caso históricamente similar.

Gracias a su extraordinaria antigüedad, las poblaciones de plantas y animales en las montañas ibéricas constituyen modelos idóneos para estudiar procesos de especiación (Paulo et al.

2003, Gómez y Lunt 2004). Un caso extremo de estabilidad taxonómica lo presenta el geófito Androcymbium gramineum, que crece en Almería y el norte de Marruecos. Aunque no es una especie montana en sentido estricto presenta muchos paralelismos con otros organismos de este carácter. Según un reciente análisis filogeográfico (Caujapé-Castells y Jansen 2003),

Figura 2.8. Distribución de clorotipos (variantes del ADNcp) en diferentes poblaciones del arraclán (Frangula alnus) localizados a través de la Peninsula Ibérica. El tamaño de los circulos indica el número de individuos analizados por población y los diferentes trazados representan los 10 clorotipos detectados. Cada núcleo de poblaciones, típicamente un sistema montañoso, cuenta con un clorotipo propio. El alto nivel de diferenciación observado en el conservador ADN cloroplástico indica que los diferentes núcleos analizados no han experimentado prácticamente flujo génico entre ellos durante muchos milenios.

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Factores históricos y ambientales

Androcymbium está presente en el sur de España desde hace unos 11 millones de años y se expandió hacia Marruecos durante una fase de desecación del Mar Mediterráneo en el Mioceno, hace unos 4,6-4,9 millones de años. Aunque completamente separadas desde la apertura final del Mar Mediterráneo, las poblaciones no muestran prácticamente ninguna tendencia hacia la especiación. Un extremo opuesto lo presenta el género Armeria en Sierra Nevada, donde varias especies han llegado a hibridar al entrar en contacto durante sus migraciones altitudinales y han producido nuevos taxones estables (Gutiérrez-Larena et al. 2002). Finalmente, también en las especies de las montañas ibéricas han ocurrido migraciones horizontales y se han descrito patrones complejos y muy variados resultantes de eventos de colonización y diversificación (Vargas 2003). Es evidente que las tendencias de la especiación son muy diferente en los distintos linajes, dependiendo de su constitución genética, barreras al cruzamiento, etc.

La diversidad de patrones filogeográficos es mucho mayor en el Mediterráneo que en el resto del continente europeo, su reconstrucción es mucho más difícil y es más dependiente del contexto taxonómico y geográfico de los organismos (Gómez y Lunt 2004). Los movimientos de las especies deben haber sido comparativamente más lentos, ya que el efecto de las glaciaciones debió ser más suave. La orografía de la Península destaca por su complejidad, con montañas de diferente orientación y aislamiento, y en otras ocasiones con una variedad de puentes y barreras biogeográficos, con lo que las oportunidades para la diferenciación fueron mucho mayores. El rápido incremento de los estudios filogeográficos revela una enorme diversidad de patrones, y hoy por hoy no se ha analizado prácticamente si esta aparente diversidad se debe sobre todo a procesos aleatorios o si es posible detectar patrones de mayor generalidad relacionados con las características biológicas de las especies (Vargas 2003, Gómez y Lunt 2004). La filogeografía es una disciplina muy jóven y aún le quedan muchas cuestiones pendientes. Por ejemplo, es notable que el papel del norte de África como refugio glacial permanezca escasamente explorado, incluso en los estudios ya realizados en especies en las que era previsible encontrar algún refugio allí (e.g., Calluna vulgaris: Rendell y Ennos 2002, Ilex aquifolium: Rendell y Ennos 2003, Alnus glutinosa: King y Ferris 1998). En la Península, la exploración del área del Estrecho de Gibraltar permanece como uno de los retos a perseguir en futuros estudios filogeográficos, dado su destacado papel como área de refugio, puesto de manifiesto tanto por las condiciones climáticas actuales como por las numerosas especies relictas que alberga la zona (Hampe y Arroyo 2002, Mejías et al. 2002, Arroyo et al. 2002b).

Otra línea casi inexplorada es la filogeografía de las interacciones entre especies. Aunque las especies suelen responder de manera individualizada a los cambios climáticos, no actúan independientemente de su entorno biótico y, sobre todo, las interacciones estrechas podrían dejar una huella en el registro filogeográfico. El caso del pino resinero y su plaga (Burban et al.

1999, Burban y Petit 2003) ilustra como la filogeografía puede ayudar a comprender mejor el origen y la evolución de las interacciones entre diferentes organismos. Asimismo, la filogeografía del ratón de campo (Apodemus sylvaticus) en Europa sigue un patrón muy similar al del avance-retroceso de especies forestales dominantes (Michaux et al. 2003), que probablemente hayan determinado las condiciones ecológicas necesarias para la expansión de este ratón. A escala más reducida, el corzo (Capreolus capreolus), muestra una alta diferenciación genética en las sierras del sur de Cádiz (Lorenzini et al. 2003), uno de los refugios más seguros para el bosque mediterráneo en el Pleistoceno y donde el corzo encuentra sus poblaciones más meridionales. El lince ibérico (Lynx pardinus) presenta un caso similar, aunque más dramático por su reducido área de distribución y su estado crítico de conservación (Johnson et al.

2004). El último reto, y tal vez el más grande, es la continuada integración de filogeografía y paleoecología. Los problemas conceptuales y empíricos inevitables de cada una de las dos disciplinas (en el caso de la filogeografía, por ejemplo, la datación de los procesos históricos a 52

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partir de datos genéticos o la incapacidad de analizar poblaciones ya extintas), requieren la interpretación conjunta de la información disponible para alcanzar la mejor comprensión posible de los ambientes históricos y sus huellas actuales.

Procesos de regeneración poblacional Los anteriores patrones filogeogeográficos deben ser el resultado de procesos demográficos sobre muchas generaciones de organismos. Hemos comprobado que algunos de esos estudios demuestran la existencia de áreas aisladas que han actuado como refugios para diversas especies. Las plantas de los refugios ofrecen oportunidades únicas para estudiar los mecanismos responsables de la reducción/expansión de área. El caso ideal es el de especies que muestren porciones de su distribución sin restricción y otras con carácter relicto y fuertes restricciones ambientales actuales, porque las comparaciones están libres de los efectos filogenéticos que impone la especiación. Es aquí especialmente importante ser cauto y no inferir un proceso de restricción a partir de un patrón de distribución disyunta en el sur, tan común. Sirva como ejemplo el caso del haya (Fagus sylvatica), con poblaciones disyuntas y marginales en la Península Ibérica con respecto a un área casi continua en Europa, pero que es un recién llegado a nuestro territorio (hace no mucho más de 2000 años, Petit et al. 2001), al menos durante su última expansión. Con esta precaución, los estudios demográficos sobre regeneración en situaciones contrastadas pueden ser muy ilustrativos sobre el efecto de las condiciones climáticas cambiantes, aunque debe decirse que las especies arbóreas son especialmente reluctantes a estas aproximaciones, porque a los investigadores les suele faltar los medios necesarios para plantear estudios a un plazo suficientemente largo.

Entre las plantas leñosas de nuestra flora hay dos tipos básicos de relictos según el factor ambiental más limitante y según la época geológica en que se produjo la mayor restricción.

Dado que la datación absoluta de los procesos filogeográficos es incierta, hay que recurrir al registro fósil, cuando es suficientemente completo, o a inferencias basadas en la ecología y distribución actual. Por un lado las especies que vieron restringida su área a finales del Terciario en respuesta a la sequía a que se vió sometida la Cuenca Mediterránea (véase apartado 2) suelen ser plantas circunmediterráneas que han visto mermadas sus poblaciones a sólo una pocas áreas, suelen tener hoja ancha, lauroide, indicativa de una condiciones climáticas húmedas y cálidas. En la actualidad hay una serie de especies que cumplen esos requisitos, y que suelen mostrar mayor restricción del área en el mediterráneo occidental (aunque a veces llegan hasta Macaronesia) que en el oriental y la cuenca del Mar Negro (Denk et al. 2001). A veces ha habido un proceso de especiación asociado al aislamiento. Como ejemplos se pueden citar Laurus nobilis (y L. azorica en Macaronesia y N de Africa), Prunus lusitanica (y P. laurocerasus en el Mediterráneo oriental), Rhododendron ponticum (con distintas subespecies en los dos extremos), o distintas especies de Hedera (Vargas et al. 1999). En mayor o menor medida, todas estas especies se caracterizan por estar presentes en hábitats de elevada humedad ambiental (una notable excepción es L. azorica en el N. de África; F. RodríguezSánchez y J. Arroyo, observación personal). En segundo lugar, otras especies relictas están más determinadas por la temperatura, o sus efectos asociados, y aparecen refugiadas en zonas de montaña. Normalmente indican restricción ligada a los cambios debidos a las glaciaciones.

De hecho estas especies suelen mostrar un patrón de restricción de norte a sur. Esta restricción es más reciente y no suele estar tan asociada a un proceso de especiación. La lista de ejemplos es mucho más larga y suele incluir muchos árboles y arbustos de nuestras montañas medias y altas: Pinus sylvestris, Juniperus communis, Taxus baccata, Viburnum lantana, V. opulus y, sobre todo, rosáceas (Prunus spp., Sorbus spp.). Hay que hacer notar que esta clasi53

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ficación ecológica y biogeográfica de los relictos tiene cierta artificialidad, como casi todas las clasificaciones, ya que las plantas no responden a factores ambientales aislados y a que el momento de la restricción puede ser doble: a final del Terciario y además en las fases glaciales del Cuaternario. Esto puede ser ilustrado con el caso del arraclán (Frangula alnus) y quizás el del acebo (Ilex aquifolium), que muestran un patrón de rarefacción N-S pero que también presentan importantes refugios en el E de la Cuenca Mediterránea y la del Mar Negro.

Aunque no se dispone de datación absoluta de todas sus restricciones, se sabe por registro fósil que sufrieron algunas en los períodos glaciales, pero el grado de diferenciación genética, al menos en el arraclán (Hampe et al. 2003), hace pensar en un proceso anterior (Terciario) de aislamiento en el Mediterráneo (véase apartado 2).

Conocer el factor ambiental crítico para estas especies implica experimentación. La anterior clasificación puede ayudar a la hora de diseñar los experimentos que demuestren esa restricción. Pero son pocas las especies en las que hay datos observacionales, y menos aun experimentales, sobre tales factores limitantes, en un contexto geográfico, aunque empieza a haber estudios prometedores.

Los relictos de tipo húmedo Rhododendron ponticum y Frangula alnus, en refugios del sur de Cádiz (Parque Natural Los Alcornocales), muestran claramente que la disponibilidad de agua es el factor más limitante, eliminando literalmente la progenie de cada año, incluso en años considerablemente húmedos, como la reciente serie 1998-2004. En el caso de Rhododendron éste parece ser de hecho el único factor importante (Mejías et al. 2002): las plantas, que son genéticamente autocompatibles, producen una gran cantidad de diminutas semillas viables, que germinan en alto porcentaje, tanto en laboratorio como en el campo, pero mueren invariablemente cada año (fig. 2.9). La persistencia de la especie parece depender de una intensa regeneración vegetativa a partir de una gran cepa, tras una perturbación (por ejemplo la eliminación de toda la biomasa aérea por una sequía), y en parte por una cierta capacidad de multiplicación vegetativa (Erfmeier y Bruelheide 2004, Mejías et al. 2004). Sin embargo no se debe descartar que existan períodos muy ocasionales de reclutamiento sexual de nuevos individuos que escapen a nuestra observación, sobre todo dada la gran longevidad de estas plantas (imposible de conocer por el intenso rebrotamiento, pero algunas ramas han llegado a mostrar más de 100 anillos de crecimiento; M. Clavero y R. Gavira, datos inéditos).

Asumir una edad de centenares de años y una fuerte capacidad de regeneración vegetativa nos llevaría a suponer una dependencia de cambios climáticos en ciclos de varios siglos, lo cual no es descabellado. En su área oriental, mucho menos restringida, R. ponticum parece prosperar sin grandes problemas, fundamentalemente por multiplicación vegetativa (Erfmeier y Bruelheide 2004). De hecho constituye un serio problema para las plantaciones forestales, ya que inhibe el crecimiento de los brinzales de éstas (Esen y Zedaker 2004). Aunque la actual distribución natural de la especie no se aleja mucho del Mediterráneo y el mar Negro, es notable que se haya convertido en una invasora en regiones templadas de Europa Occidental. En esos lugares, donde la limitación hídrica es menor o nula, la planta se expande y coloniza nuevos lugares también tanto por multiplicación vegetativa como por reproducción sexual (Cross 1975, 1981, Erfmeier y Bruelheide 2004), aunque una vez que llega a un sitio nuevo el medio principal de invasión de la comunidad es por acodo (multiplicación vegetativa, Nadezhdina et al. 2004).

Los estudios sobre la regeneración de Frangula alnus en poblaciones de refugio frente a poblaciones templadas de recolonización ofrecen uno de los mejores ejemplos de dinámicas aparentemente muy diferenciadas, en consonancia con el estatus de las poblaciones. En el N de Alemania la especie se comporta como colonizadora en el borde del bosque, siendo más 54

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Figura 2.9. Mortalidad de plántulas de Rhododendron ponticum en el Parque Natural Los Alcornocales (modificado a partir de Mejías et al. 2002). Se representa la mortalidad en dos tipos de sustratos, suelo desnudo y alfombras de briofitas (musgos y hepáticas) sobre los que se encuentran las escasas plántulas encontradas. Cada punto representa la media (±desviación típica) de una serie de parcelas.

abundante en el matorral sin cobertura arbórea y haciéndose más escasa a medida que el bosque se cierra. Las poblaciones están formadas por muchos individuos arbustivos, de diversas clases de edad pero de longevidad reducida (y madurez sexual temprana). En los refugios del P.N. Los Alcornocales, las poblaciones muestran las características opuestas y el hábitat es muy diferente (bosque en galería con un dosel arbóreo cerrado; Hampe y Bairlein 2000). En las poblaciones refugiadas en el S de la Península Ibérica la regeneración parece ser muy escasa, está limitada por la sequía de verano y por las crecidas invernales de los arroyos en invierno, aparte de la intensa presión de herbivoría que sufre (Hampe y Arroyo 2003). Aunque las dos primeras causas son de orden natural (climático), el efecto se ha incrementado por el manejo humano (aumento de la erosión y por tanto del caudal de las crecidas invernales, captaciones de agua) e incluso puede verse afectado por el cambio climático global (descenso de las precipitaciones de primavera; Hampe 2004).

El caso del laurel (Laurus nobilis) parece complejo porque es una especie menos ligada a los cursos de agua que las dos anteriores, con las que coexiste en el sur de Cádiz. En la actualidad se están realizando estudios sobre los cuellos de botella que pueden afectar a la presente escasez de la especie en condiciones naturales en nuestra Península. Datos preliminares apuntan a una limitación por falta de dispersión, dado que la drupa presenta el mayor tamaño de nuestra flora silvestre y pocas aves son capaces de dispersarla efectivamente (Hampe 2003). De esta forma, la mayor parte de las semillas caen bajo los árboles productores, con lo que es difícil evitar el conflicto intergeneracional por los recursos limitantes (F. Rodríguez –Sánchez, comunicación personal). Es interesante que su único congénere, el laurel macaronésico (L. azorica) muestre en la laurilva canaria, con menor déficit hídrico, un importante 55

Factores históricos y ambientales

reclutamiento de plántulas y brinzales (el mayor de sus comunidades arbóreas) (FernándezPalacios y Arévalo 1998). La situación aparentemente contrasta con las escasísimas poblaciones de L. azorica en el continente (O de Marruecos), donde tanto la herbívoría como la sequía estival pueden ser decisivas (F. Rodríguez-Sánchez y J. Arroyo, obs. pers.).

En cuanto a los relictos de zonas de montaña, ligados a climas fríos, también escasean los estudios sobre regeneración con perspectiva geográfica. La mayor parte de la información disponible se refiere a gimnospermas, que forman la vegetación dominante en latitud y altitud pero que se van haciendo más raras hacia el Mediterráneo.

En el pino albar (Pinus sylvestris) se ha comprobado que la regeneración depende de interacciones antagonistas (competencia) en el norte de Europa, donde el ambiente no es estresante para la especie, mientras que en el área relicta de Sierra Nevada y Sierra de Baza, la regeneración muestra el efecto de la facilitación de los arbustos nodriza, que reducen el impacto de la sequía estival y otros efectos negativos (Castro et al. 2004). Curiosamente, este patrón de incremento de la facilitación (véase capítulo 13) por parte del matorral hacia el sur también lo ha mostrado el arce endémico Acer opalus subsp. granatense, a pesar de que su área de distribución es mucho más pequeña (Gómez Aparicio 2004).

El enebro de montaña (Juniperus communis var. saxatilis) muestra una fuerte limitación en su margen meridional ibérico, tanto en las fases predispersivas (menor producción de semillas viables, mayor depredación de semillas; García et al. 2000a) como postdispersivas (menor reclutamiento, que se ve favorecido sólo en las regiones templadas o los hábitats más húmedos; García et al. 1999).

Dentro de esta limitada serie de relictos de montaña, el tejo (Taxus baccata) representa en parte una excepción. Esta especie presenta poblaciones relictas en el sur de nuestra Península, mientras que en Europa occidental templada es más común. Por ello, está considerada en peligro en el sur por su distribución muy restringida y por la escasez de reclutamiento que muestra (Blanca et al. 1999). Sin embargo, este es un patrón que parece variar incluso localmente, ya que algunas poblaciones (Sierra Nevada) muestran una proporción de plántulas y brinzales incluso superior a algunas poblaciones templadas. Se ha propuesto que ello puede ser debido a interacciones positivas (facilitadoras) con otras especies leñosas de fruto carnoso, que son muy abundantes en estas comunidades (García et al. 2000b). Parece, por tanto, que las especies relictas pueden encontrar secundariamente escenarios locales donde su potencial de regeneración se puede poner de manifiesto de nuevo. También se ha encontrado algo similar en la endémica carnívora Drosophyllum lusitanicum, que muestra un mayor potencial de regeneración en sus enclaves marginales del S de Cádiz, en este caso debido casi exclusivamente a una supresión de la presión antrópica, en comparación con el resto del área de distribución (hasta el N de Portugal; Garrido et al. 2003). Paradójicamente, la especie está protegida sólo en Andalucía, la única región donde no parece experimentar serios problemas de regeneración (Blanca et al. 2000).

5. La escala regional y local Clinas y discontinuidades dentro del área distribución de las plantas Dentro del ámbito de distribución de las especies con frecuencia se comprueba que esta distribución no es homogénea en casi ninguna característica. En ocasiones se observa que los patrones de colonización y regresión de las especies van acompañados de cambios en sus estrategias frente a los cambios del medio biótico y abiótico. Muchas veces estos cambios son adaptativos a las nuevas condiciones regionales y locales que encuentran las especies. Cuan56

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

do aparecen patrones geográficos definidos (clinas y, en ocasiones, saltos bruscos) dentro del área de las especies es útil la búsqueda de los factores ambientales que varían paralelamente como una posible explicación a tales cambios. Esto puede permitir plantear trabajos experimentales que prueben el efecto selectivo de esos agentes. Ambos tipos de estudio, observacional y experimental, son raros en nuestras plantas mediterráneas. Aunque no es posible detectar patrones generales, algunos ejemplos pueden ilustrar sobre una diversidad de procesos que varían internamente dentro del área de distribución. La mayor parte de estos estudios se dirigen a analizar el cambio en rasgos relacionados con la biología reproductora de las plantas, ya que ésta es muy dependiente de las condiciones del medio (biótico: polinizadores, dispersores, depredadores; abiótico: condiciones estresantes para la producción y éxito de los propágulos). La mayoría de estos ejemplos tienen una relación indirecta con el bosque mediterráneo, ya que frecuentemente se trata de especies propias de comunidades muy degradadas a partir del bosque primigenio. Esto es en gran medida esperable porque muchos cambios en los sistemas reproductores están relacionados precisamente con la capacidad colonizadora de las plantas, por ejemplo conforme a la ley de Baker, que predice un cambio hacia la autofecundación en la colonización (Baker 1955).

Narcissus. Desde los tiempos de Charles Darwin, uno de los sistemas de reproducción que más ha intrigado a los evolucionistas es la heterostilia, por su supuesta función promotora del intercambio genético entre plantas de la misma población. Es relativamente común en las plantas (al menos en su distribución taxonómica al nivel de familia) y presenta varios estados intermedios en su construcción evolutiva. Uno de ellos es el dimorfismo estilar (dos morfos con longitud de estilo diferente), que se ha comprobado que es muy inestable (aunque común en Narcissus). Esta inestabilidad queda de manifiesto por la fuerte variación en la proporción de morfos entre poblaciones. Así, en N. papyraceus se ha observado que esta variación tiene un claro patrón geográfico (fig. 2.10; Arroyo et al. 2002a). Parece ser que este patrón está directamente relacionado con un ambiente de polinización contrastado. En el área donde la proporción es equilibrada, es decir, en consonancia con la segregación genética de los morfos, estos se reproducen por igual gracias al efecto de los polinizadores de trompa larga, que alcanzan ambos tipos de estilo, aunque los cortos estén muy escondidos en el tubo floral. En el área donde uno de los morfos es predominante, e incluso único, las plantas de estilo corto están en desventaja por presentar una tasa de reproducción menor (los polinizadores más comunes son de trompa corta y sólo pueden alcanzar los estilos largos) (Pérez et al. 2002). Otras especies de Narcissus también muestran variaciones clinales o bruscas en las proporciones de morfos, poniendo de manifiesto la inestabilidad ecológica de esta situación (N. tazetta: Arroyo y Dafni 1995, N. triandrus: Barrett et al. 1997, N. assoanus: Baker et al. 2000, N. cuatrecasasii: Arroyo 2002).

Mercurialis annua. Esta especie anual es propia de ambientes degradados pero presenta una variación en el sistema de reproducción con un patrón ecogeográfico claro. Hay poblaciones diploides y poliploides (hasta hexaploides); las primeras son dioicas, como en el resto del género (es la supuesta condición ancestral, en situaciones de mayor humedad y no existe en la Península Ibérica para esta especie), mientras que las poliploides son o monoicas (la mayoría de nuestra Península o del N de Africa; en las zonas más secas), o androdioicas (un raro sistema que incluye plantas masculinas y hermafroditas en la misma población, en zonas de clima de humedad intermedia en las orillas del Estrecho de Gibraltar). Pannell (1997) sugiere que una de las razones para este patrón es el seguro reproductor que supone tener ambos sexos en la misma planta para poder colonizar nuevos hábitats: mientras más secos, más conveniente es la presencia de ambos sexos en la misma planta que favorece la autopolinización.

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Factores históricos y ambientales

Figura 2.10. Variación geográfica en la proporción de morfos florales (estilo largo en blanco, estilo corto en negro) de Narcissus papyraceus (modificado a partir de Arroyo et al. 2002a)

Ecballium elaterium. Esta planta mediterránea, aunque perenne, es también propia de lugares muy degradados que ocupa con suma rapidez. Su sistema reproductor es similar al de Mercurialis, pero simplificado a sólo dos situaciones, dioecia y monoecia. Curiosamente, el patrón geográfico que muestra esta especie es el contrario: poblaciones monoicas en los ambientes menos secos (mitad N y O de nuestra Península) y dioicas en los más secos (S y E). La situación en el resto de la Cuenca Mediterránea sigue el mismo patrón. Se ha comprobado que las plantas dioicas son más eficaces en todo el gradiente climático (Costich 1995) y que probablemente esto sea un efecto de la mayor diversidad genética intrapoblacional y heterocigosidad que muestran las poblaciones dioicas (que tienen necesariamente fecundación cruzada) (Costich y Meagher 1992). Ecballium y Mercurialis responden de forma opuesta a un mismo problema ambiental (colonización y clima), lo que nos ilustra muy bien sobre la dificultad de establecer patrones generales con tan pocos casos de estudio, pero también nos informa sobre la precaución en el uso del término ley en ecología y biología evolutiva (cf. ley de Baker mencionada más arriba) Juniperus spp. Un estudio de Jordano (1993), pionero en nuestra región, sobre el patrón geográfico de interacciones mutualistas de dispersión de semillas entre especies del género Turdus (zorzales y mirlos) y especies de enebros y sabinas (gén. Juniperus) muestra la importancia de considerar los patrones a diferentes escalas. Aunque existe una concordancia alta entre los niveles de producción de gálbulos en localidades y años determinados y la abundancia de los Turdus dispersores de semillas, la concordancia es mucho menor cuando se compara a escala regional y a escala continental. Es decir, interacciones fuertes de dependencia recíproca entre poblaciones de Juniperus y la población invernante de Turdus pueden ocurrir entre pares de especies de estos géneros que comparten pocas localidades en una región o que solapan mínimamente su distribución geográfica a escala continental.

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Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Helleborus foetidus. El estudio reciente más ambicioso sobre variaciones geográficas en características y comportamientos reproductores en una variedad de hábitats y regiones dentro de nuestra Península es el que ha realizado C.M. Herrera y colaboradores sobre esta especie propia de la montaña media en nuestra Península (aunque no es una especie exclusivamente mediterránea). Se ha tratado de poner de manifiesto si los patrones encontrados son consistentes con la presencia de un mosaico geográfico que propicie las coadaptaciones (Thompson 1994) en la reproducción de esta especie. Mientras que no se han encontrado evidencias en ese sentido en la relación entre morfología floral, polinizadores y autopolinización (Herrera et al. 2001, 2002), sí parece que en parte hay una cierta estructura geográfica, independiente de la distancia, en la dispersión de semillas por hormigas (Garrido et al. 2002) y la influencia sobre ella de la depredación por ratones (Fedriani et al. 2004).

Fragmentación y metapoblaciones Hasta aquí hemos visto que la distribución de las plantas del bosque mediterráneo, y del mismo bosque como unidad, no es homogénea, sino que presenta con frecuencia la forma de un mosaico. La fragmentación es un patrón que obedece a distintos procesos no excluyentes.

Por un lado hemos visto que la heterogeneidad ambiental natural (directamente relacionada con la orografía) y los cambios climáticos naturales pueden provocar distribuciones fragmentadas. Independientemente, el bosque mediterráneo ha estado sometido a un intenso manejo durante muchos siglos. Una de las consecuencias más nítidas es la fragmentación del bosque, debido al uso ganadero y, sobre todo, al agrícola. El resultado es que en la Península Ibérica los bosques están concentrados en regiones de montaña, quedando en los suelos de llanura, fértiles, muy pocos retazos de vegetación boscosa. La fragmentación progresiva es un proceso que impone unos condicionantes a las especies de los fragmentos. La respuesta de las especies será muy dependiente de sus características y de sus relaciones de dependencia con otras especies. Aunque existe cuerpo teórico desde antiguo sobre las consecuencias ecológicas (en términos de número de especies) de la fragmentación, basado sobre todo en la Teoría del Equilibrio en Biogeografía de Islas (McArthur y Wilson 1967), hay menos información sobre el mecanismo por el que distintas especies responden diferencialmente.

Una notable excepción está en los trabajos de J.L. Tellería y colaboradores sobre distintas especies animales (véase Tellería y Santos 2001, para una revisión). Para las plantas la ausencia de información es notable; prácticamente toda la disponible es la que aparece como variables independientes para explicar la presencia de determinados animales en los fragmentos.

Sin embargo, empiezan a cubrirse huecos. Como ejemplo, valga el estudio de A. Aparicio y colaboradores sobre bosques-isla en Andalucía Occidental, un área donde la fragmentación es la norma, sobre todo en el valle del Guadalquivir y en la campiña gaditana (Aparicio et al. 2001, Pérez et al. 2003). Estos autores han reunido información sobre presencia y abundancia de plantas leñosas en todos los fragmentos de bosque de extensión superior a 1 ha y al menos 50% de cobertura arbórea y han cuantificado con certeza el grado de aislamiento de cada uno. Esta base de datos ofrece oportunidades únicas para investigar patrones de diversidad y sus correlatos ecológicos (aislamiento, edad, etc) y biológicos (características de las especies). Además, al incluir datos de un alto número de especies en muchos fragmentos, es un punto de partida para estudiar mecanismos por los que algunas de ellas consiguen escapar al aislamiento y entrar en una dinámica metapoblacional. Esto pasa por el estudio de los mecanismos por los que las especies pueden recolonizar los fragmentos (dispersión de diásporas) y establecer intercambios entre ellos. Hay dos tipos de métodos para aproximarse a ello: (1) 59

Factores históricos y ambientales

la observación directa de eventos de dispersión entre parches (e.g., Gómez 2003) y (2) el uso de marcadores génicos que informen sobre la paternidad de las plantas en cada fragmento (mediada por procesos de dispersión y polinización; véase Filogeografía, apartado 2).

Un estudio modelo que aborda, entre otras cosas, la existencia de dinámica metapoblacional con la segunda aproximación en una especie de distribución parcheada (Prunus mahaleb) es el de P. Jordano y colaboradores. La especie se presenta en pequeñas poblaciones aisladas entre sí en áreas calizas del SE de la Península (Jordano y Godoy 2000, 2002, Godoy y Jordano 2001). Usando técnicas moleculares de identificación individual basadas en microsatélites los autores han desvelado que la mayor parte de las semillas dispersadas en un año determinado en una población particular provienen de árboles de la misma población y que no más del 18-20 % de las semillas provendrían de otras poblaciones. Cuando se han cuantificado las distancias de dispersión de las semillas provenientes de árboles de la población, la mayoría son distancias cortas (< 30 m), aunque no son infrecuentes las semillas dispersadas entre 100-450 m. Los eventos de dispersión a larga distancia entre poblaciones en esta especie ciertamente no son infrecuentes y probablemente están asociados a dispersión por un reducido número de especies frugívoras como el zorzal charlo, paloma torcaz y algunos mamíferos como zorro, garduña y tejón. Estos datos, junto con el estudio de la estructuración genética de los árboles adultos en la población (Jordano 2001), revelan una marcada limitación de la dispersión, que se traduce en una fuerte autocorrelación de la similitud genética de los árboles.

6. Implicaciones para la gestión La mayor parte de los patrones y procesos delineados en este capítulo son naturales y por lo tanto la gestión debe ir encaminada fundamentalmente a la conservación de los mismos. Sin embargo, en algunos puntos es conveniente recalcar algunas necesidades.

La reconstrucción de la historia antigua y reciente del bosque mediterráneo es en parte posible por el estudio detallado del registro fósil. Éste no es frecuente en ambientes mediterráneos, por lo que es de extremada urgencia la catalogación y preservación de las zonas donde este registro esté presente, ya que conserva un archivo de nuestra memoria histórica natural y por tanto información de dónde viene y a dónde va el bosque mediterráneo según el medio cambie en una u otra dirección.

El estudio de los patrones de distribución y sus derivaciones (puntos calientes, diversidad y rareza) tiene un componente aplicado directo: la conservación de lo biodiversidad. Aunque desde mediados de los años 90 se han hecho progresos muy notables en los estudios integrados sobre patrones de diversidad florística y faunística, aún queda mucho camino por recorrer. La información geográfica es muy importante para la elaboración de listas rojas, pero hay otros componentes a tener en cuenta. Si bien no podemos esperar a tener la misma cantidad de información con respecto a esos otros componentes (diversidad filogenética, variabilidad demográfica, nodos de redes tróficas o de interacciones, entre otros), sí que es posible elegir algunos sistemas modelo (especies y comunidades clave) sobre los que plantear estudios a un plazo suficientemente largo que permitan analizar los procesos que determinan la diversidad. Las listas de especies endémicas o raras (y sus supuestos factores de amenaza) son útiles para empezar, pero difícilmente pueden decirnos qué actuaciones debemos realizar para detener un proceso de extinción.

La filogeografía es una herramienta clave cuando hay que realizar una actuación drástica en el bosque mediterráneo, por ejemplo una restauración. Los patrones filogeográficos de 60

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

las especies a restaurar nos pueden indicar qué poblaciones pueden servir de suministro de material para restaurar las que estén depauperadas y en retroceso irreversible por medios naturales. Obviamente, el apartado de aplicación más directa en la gestión del bosque es el referido a regeneración: la detección de los cuellos de botella demográficos y de las situaciones en que la regeneración natural persiste (el caso del tejo más arriba mencionado puede ser paradigmático) es crítica. Este aspecto es tratado más a fondo en los Capítulos 3 y 8.

Normalmente las estrategias de gestión del bosque se desarrollan a escala regional y local, más que a lo largo del área completa de un sistema. Por eso, conocer la dinámica de las poblaciones y metapoblaciones a esa escala es también crítico. El caso de la fragmentación o su evitación por la dinámica metapoblacional es un buen ejemplo. Hay distribuciones parcheadas que se piensa que suponen una amenaza para las especies que las presentan y sin embargo el flujo via polen o semillas entre los parches es abundante. El tamaño de los fragmentos es otro asunto clave, por su incidencia directa en el tamaño poblacional de las especies en ellos contenidas. Todos estos aspectos difícilmente pueden ser tratados para floras completas o para conjuntos grandes de especies (e.g., todas las especies de tipos de comunidades), pero sí pueden ser abordados en especies clave o modelo, cuya detección debería ser prioritaria en las estrategias de gestión del bosque mediterráneo.

Agradecimientos Juan Arroyo agradece la financiación otorgada a los proyectos 4474-91 (National Geographic Society), PB91-0894, PB95-0551, 1FD97-0743-CO3-03, PB98-1144, BOS200307924-CO2-01 (MECD, MCyT), y contratos de investigación con la Consejería de Medio Ambiente de la Junta de Andalucía, TRAGSA y GIASA. La colaboración contínua de Fernando Ojeda, Teodoro Marañón, Redouan Ajbilou, José Antonio Mejías, Cristina Andrés, Rocío Pérez, Francisco Rodríguez y Begoña Garrido ha sido imprescindible, los estudios de José S. Carrión han sido financiados por los proyectos REN2003-02499-GLO y PI17739FS. Los trabajos de Pedro Jordano han sido financiados con proyectos MECD y MCyT (1FD97-0743-CO301, PB 96-0857, BOS2000-1366-C02-01 y REN2003-00273), así como la Junta de Andalucía (PAI). Agradecemos a Juan L. García Castaño, Jesús G.P. Rodríguez, José A. Godoy, Juan M. Arroyo, Manolo Carrión, Cris García, Jordi Bascompte, Carlos Melián y Miguel A. Fortuna su ayuda y apoyo, que han sido fundamentales para la realización de nuestros trabajos. Las discusiones del grupo EVOCA y la red REDBOME han creado siempre un ambiente muy estimulante. El ambiente creado en las reuniones de la red GLOBIMED ha hecho posible que muchas de las ideas discutidas allí vieran la luz. Los comentarios de Pablo Vargas y Rémy Petit sobre versiones previas del manuscrito y nuestras discusiones sobre estos temas han sido muy beneficiosas.

Bibliografía Agúndez, D., Degen, B., von Wuehlisch, G. y Alia, R. 1997. Genetic variation of Aleppo pine (Pinus halepensis Mill.) in Spain. Forest Genetics 4: 201-209.

Ajbilou, R. 2001. Biodiversidad de los bosques de la Península Tingitana (Marruecos). Tesis Doctoral, Universidad de Sevilla.

Aparicio, A., Pérez Porras, C. y Ceballos, G. 2001. Bosques-Isla de la provincia de Cádiz. Junta de Andalucía, Jerez.

Araujo, M.B., Humphries, C.J., Densham, P.J., Lampinen, R., Megameijer, W.I.M., Mitchel-Jones, A.J. y Gasc, J.P. et al. 2001. Would environmental diversity be a good surrogate for species diversity? Ecography 24: 103-110.

Arroyo, J. y Dafni, A. 1995. Variation in habitat, season, flower traits and pollinators in dimorphic Narcissus tazetta L. (Amaryllidaceae) in Israel. New Phytologist 129: 135-145.

61

Factores históricos y ambientales Arroyo, J. 1997. Plant diversity in the region of the Strait of Gibraltar: a multilevel approach. Lagascalia 19: 393-404.

Arroyo, J. 2002. Narcissus (Amaryllidaceae), la evolución de los polimorfismos florales y la conservación más allá de las “listas rojas”. Revista Chilena de Historia Natural 75: 39-55.

Arroyo, J., Barrett, S.C.M., Hidalgo, R. y Cole, W.W. 2002a. Evolutionary maintenance of stigma-height dimorphism in Narcissus papyraceus (Amaryllidaceae). American Journal of Botany 89: 1295-1302.

Arroyo, J., Hampe, A. y Mejias, J.A. 2002b. La vida en el límite, o cómo las plantas de los “canutos” nos enseñan sobre climas pasados y cómo prevenir el futuro. Almoraima 27: 157-168.

Arroyo-García, R., Martínez-Zapater, J.M., Fernandez Prieto, J.A y Álvarez-Arbesu, R. 2001. AFLP evaluation of genetic similarity among laurel populations (Laurus L.). Euphytica 122: 155-164.

Avise, J.C. 2000. Phylogeography: The history and formation of species. Harvard University Press, Cambridge, Massachussetts.

Baker, A.M., Thompson, J.D. y Barrett, S.C.H. 2000. Evolution and maintenance of stigma-height dimorphism in Narcissus: I. Floral variation and style morph ratios. Heredity 84: 514-524.

Baker, H.G. 1955. Self-incompatibility and establishment after “long-distance” dispersal. Evolution 9: 347-348.

Barrett, S.C.H., Cole, W.W., Arroyo, J., Cruzan, M.B. y Lloyd, D.G. 1997. Sexual polymorphisms in Narcissus triandrus: is this species tristylous? Heredity 78: 135-145.

Bascompte, J., Jordano, P., Melián, C.J. y Olesen, J.M. 2003. The nested assembly of plant-animal mutualistic networks. Proceedings of the National Academy of Science USA 100: 9383-9387.

Bennett, K.D., Tzedakis, P.C. y Willis, K.J. 1991. Quaternary refugia of north European trees. Journal of Biogeography 18: 103-115.

Besnard, G., Khadari, B., Baradat, P. y Bervillé, A 2002. Olea europaea (Oleaceae) phylogeography based on chloroplast DNA polymorphism. Theoretical and Applical Genetics 104:1353–1361.

Blanca, G., Cabezudo, B., Hernández-Bermejo, J.E., Herrera, C.M., Molero Mesa, J., Muñoz, J. y Valdés, B. 1999.

Libro rojo de la flora silvestre amenazada de Andalucía. Tomo I: Especies en peligro de extinción. Junta de Andalucía, Sevilla.

Blanca, G., Cabezudo, B., Hernández-Bermejo, J.E., Herrera, C.M., Muñoz, J. y Valdés, B. 2000. Libro rojo de la flora silvestre amenazada de Andalucía. Tomo II: Especies vulnerables. Junta de Andalucía, Sevilla Branco, M., Monnerot, M., Ferrand, N. y Templeton, A.R. 2002. Postglacial dispersal of the European rabbit (Oryctolagus cuniculus) on the Iberian Peninsula reconstructed from nested clade and mismatch analyses of mitochondrial DNA genetic variation. Evolution 56: 792–803.

Brewer, S., Cheddadi, R., De Beaulieu, J.L. y Data Contributors. 2002. The spread of deciduous Quercus throughout Europe since the last glacial period. Forest Ecology and Management 156: 27-48.

Brown, J.H. y Lomolino, M.V. 1998. Biogeography, 2ª ed. Sinauer, Sunderland.

Burban, C. y Petit, R.J. 2003. Phylogeography of maritime pine inferred with organelle markers having contrasted inheritance. Mol. Ecol. 12: 1487–1495.

Burban, C., Petit, R.J., Carcreff, E. y Jactel, H. 1999. Rangewide variation of the maritime pine bast scale Matsucoccus feytaudii Duc. (Homoptera: Matsucoccidae) in relation to the genetic structure of its host. Molecular Ecology 8: 1593–1602.

Burjachs, F. y Julià, R. 1994. Abrupt climatic changes during the last glaciation based on pollen analysis of the Abric Romani, Catalonia, Spain. Quaternary Research 42: 308-315.

Carrión, J.S. 2001. Dialectic with climatic interpretations of Late-Quaternary vegetation history in Mediterranean Spain. Journal of Mediterranean Ecology 2: 145-156.

Carrión, J.S. 2002. Patterns and processes of Late Quaternary environmental change in a montane region of southwestern Europe. Quaternary Science Reviews 21: 2047-2066.

Carrión, J.S., Andrade, A., Bennett, K.D., Navarro, C. y Munuera, M. 2001a. Crossing forest thresholds: inertia and collapse in a Holocene sequence from south-central Spain. The Holocene 11: 635-653.

Carrión, J.S., Dupré, M., Fumanal, M.P. y Montes, R. 1995. A palaeoenvironmental study in semi-arid southeastern Spain: the palynological and sedimentological sequence at Perneras Cave (Lorca, Murcia). Journal of Archaeological Science 22: 355-367.

Carrión, J.S., Munuera, M., Dupré, M. y Andrade, A. 2001b. Abrupt vegetation changes in the Segura mountains of southern Spain throughout the Holocene. Journal of Ecology 89: 783-797.

Carrión, J.S., Navarro, C., Navarro, J. y Munuera, M. 2000a. The distribution of cluster pine (Pinus pinaster) in Spain as derived from palaeoecological data: relationships with phytosociological classification. The Holocene 10: 243-252.

Carrión, J.S., Parra, I., Navarro, C. y Munuera, M. 2000b. The past distribution and ecology of the cork oak (Quercus suber) in the Iberian Peninsula: a pollen-analytical approach. Diversity and Distributions 6: 29-44.

Carrión, J.S., Sánchez-Gómez, P., Mota, J.F., Yll, E.I. y Chaín, C. 2003a. Holocene vegetation dynamics, fire and grazing in the Sierra de Gádor, Southern Spain Spain. The Holone 13: 839-849.

Carrión, J.S., Yll, E.I., Walker, M.J., Legaz, A., Chaín, C., y López, A. 2003b. Glacial refugia of temperate, Mediterranean and Ibero-North African flora in south-eastern Spain: new evidence from cave pollen at two Neanderthal man sites. Global Ecology and Biogeography 12: 119-129.

62

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante Castro, J., Zamora, R., Hódar, J.A. y Gómez, J.M. 2004. Seedling establishment of boreal tree species (Pinus sylvestris) at its southernmost distribution limit: consequences of being in a marginal Mediterranean habitat. Journal Ecology 92: 266-277.

Castro Parga, I., Moreno Saiz, J.C., Humphries, C.J. y Williams, P.H. 1996. Strengthening the natural and national park system of Iberia to conserve vascular plants. Botanical Journal of the Linnean Society 121: 189-206.

Castroviejo, J. et al. 1986-2003. Flora Iberica. vols. I-VIII, X y XIV-. CSIC, Madrid Caujapé-Castells, J., y Jansen, R.K. 2003. The influence of the Miocene Mediterranean desiccation on the geographical expansion and genetic variation of Androcymbium gramineum (Cav.) McBride (Colchicaceae). Molecular Ecology 12: 1515–1525.

Comes, H.P. y Abbott, R.J. 1998. The relative importance of historical events and gene flow on the population structure of a Mediterranean ragwort, Senecio gallicus (Asteraceae). Evolution 52: 355-367.

Costich, D.E. 1995. Gender specialization across a climatic gradient: experimental comparison of monoecious and dioecious Ecballium. Ecology 76: 1036-1050.

Costich, D.E. y Meagher, T.R. 1992. Genetic variation in Ecballium elaterium (Cucurbitaceae): breeding system and geographic variation. Journal of evolutionary Biology. 5: 589-601.

Critchfield, W.B. y Little, E.L. Jr 1966. Geographic distribution of the pines of the world. Forest Service, US Department of Agriculture, Washington.

Cross, J.R. 1975. Biological flora of the British Isles: Rhododendron ponticum. Journal of Ecology 63: 345-364.

Cross, J.R. 1981. The establishment of Rhododendron ponticum in the Killarney oak-woods, southwest Ireland. Journal of Ecology 69: 807-824.

Crovello, T.J. 1981. Quantitative biogeography: an overview. Taxon 30: 563-575.

Darwin, C. 1859. On the Origin of Species by Means of Natural Selection. John Murray, Londres.

Denk, T., Frotzler, y Davitashvili, N. 2001. Vegetational patterns and the distribution of relict taxa in humid temperate forests and wetlands of Georgia (Transcaucasia). Biological Journal of the Linnen Society 72: 287-332.

DiMichele, W.A., Stein, W.W. y Bateman, R.M. 2001. Ecological sorting of vascular plant classes during the Paleozoic evolutionary radiations. Páginas: 285-335. En: Allmon, W.D. y Bottjer, D.J. (editores), Evolutionary palaeoecology: the ecological context of macroevolutionary change, Columbia University Press, Nueva York,.

Dupré, M. 1988. Palinología y paleoambiente. Nuevos datos españoles. Referencias. Servicio de Investigación Prehistórica. Serie de Trabajos Varios, No. 84, Valencia.

Ennos, R.A. 1994. Estimating the relative rates of pollen and seed migration among plant populations. Heredity 72: 250-259.

Erfmeier, A. y Bruelheide, H. 2004. Comparison of native and invasive Rhododendron ponticum populations: Growth, reproduction and morphology under field conditions. Flora 199: 120-133.

Esen, D. y Zedaker, S.M. 2004. Control of rhododendron (Rhododendron ponticum and R. flavum) in the eastern beech (Fagus orientalis) forest of Turkey. New Forests 27: 69-79.

Fauquette, S., Guiot, J. y Suc, J.P. 1998. A method for climatic reconstruction of the Mediterranean Pliocene using pollen data. Palaeogeography, Palaeoclimatology, Palaeoecology 144: 183-201.

Favarger, C. 1972. Endemism in the montane floras of Europe. En: Valentine, D.H. (editor) Taxonomy, Phytogeography and Evolution. Academic Press, Londres.

Favarger, C. y Contandripoulos, J. 1961. Essai sur l’endemisme. Bulletin de la Societé Botanique Suisse 71: 384-408.

Fedriani, J.M., Rey, P.J., Garrido, J.L., Guitián, J., Herrera, C.M., Medrano, M., Sánchez-Lafuente, A.M. y Cerdá, X. 2004. Geographical variation in the potential of mice to constrain an ant-seed dispersal mutualism. Oikos 105: 181-191.

Fernández-Palacios, J.M. y Arévalo, J.R. 1998. Regeneration strategies of tree species in the laurel forest of Tenerife (The Canary Islands). Plant Ecology 137: 21-29.

Figueiral, I. y Terral, J.F. 2002. Late Quaternary refugia of Mediterranean taxa in the Portuguese Estremadura: charcoal based palaeovegetation and climatic reconstruction. Quaternary Science Reviews 21: 549-558.

Franco, F., García-Antón, M., Maldonado, J., Morla, C. y Sainz, H. 2001. The Holocene history of Pinus forests in the Spanish northern Meseta. The Holocene 11: 343-358.

García-Barros, E., Gurrea, P., Luciáñez, M.J., Martín Cano, J., Munguira, M.L., Moreno, J.C., Sainz H., Sanz, M.J.y Simón, J.C. et al. 2002. Parsimony analysis of endemicity and its application to animal and plant geographical distributions in the Ibero-Balearic region (western Mediterranean). Journal of Biogeography 29: 109-124.

García, D. y Zamora, R. 2003. Persistence, multiple demographic strategies and conservation in long-lived perennial plants. Journal of Vegetation Science 14: 921-926.

García, D., Zamora, R., Gómez, J.M., Jordano, P. y Hódar, J.A. 2000a. Geographical variation in seed production, predation and abortion in Juniperus communis throughout its range in Europe. Journal of Ecology 88: 436-446.

García, D., Zamora, R., Hódar, J.A. y Gómez, J.M. 1999. Age structure of Juniperus communis L. in the Iberian Peninsula: Conservation of remnant populations in Mediterranean mountains. Biological Conservation 87: 215220.

63

Factores históricos y ambientales García, D., Zamora, R., Hódar, J.A., Gómez, J.M. y Castro, J. 2000b. Yew (Taxus baccata L.) regeneration is facilitated by fleshy-fruited shrubs in Mediterranean environments. Biological Conservation 95: 31-38.

Garrido, B., Hampe, A., Marañón, T. y Arroyo, J. 2003. Regional differences in land use affect population performance of the threatened insectivorous plant Drosophyllum lusitanicum (Droseraceae). Diversity and Distributions 9: 335-350.

Garrido, J.L., Rey, P.J., Cerdá, X. y Herrera, C.M. (2002) Geographical variation in diaspore traits of an ant-dispersed plant (Helleborus foetidus): are ant community composition and diapore traits correlated? Journal of Ecology 90: 446-455.

Gaston, K.J. (ed) 1996. Biodiversity. A Biology of Numbers and Difference. Blackwell, Oxford.

Godoy, J. A. y Jordano, P. 2001. Seed dispersal by animals: exact identification of source trees with endocarp DNA microsatellites. Molecular Ecology 10: 2275-2283.

Gómez, A., Lunt, D.H. 2004. Refugia within Refugia: Patterns of phylogeographic concordance in the Iberian Penninsula. Páginas: en prensa. En: Weiss, S. y Ferrand, N. (editores), Phylogeography in southern European refugia: evolutionary perspectives on the origins and conservation of European biodiversity, Kluwer, Dordrecht.

Gómez, J.M. 2003. Spatial patterns in long-distance dispersal of Quercus ilex acorns by jays in a heterogeneous landscape. Ecography 26: 573–584.

Gómez Aparicio, L. 2004. Papel de la heterogeneidad en la regeneración del Acer opalus subsp. granatense en la montaña mediterránea: implicaciones para la conservación y restauración de sus poblaciones. Tesis Doctoral, Universidad de Granada.

Gómez-González, S., Cavieres, L.A., Teneb. E.A. y Arroyo, J. 2004. Biogeographical analysis of the tribe Cytiseae (Fabaceae) in the Iberian Peninsula and Balearic Islands. Journal of Biogeography 31: 1659-1671.

Groves, R.H. y DiCastri, F. 1991. Biogeography of Mediterranean Invasions. Cambridge University Press, Cambridge.

Gutiérrez Larena, B., Fuertes Aguilar, J. y Nieto Feliner, G. 2002. Glacial-induced altitudinal migrations in Armeria (Plumbaginaceae) inferred from patterns of chloroplast DNA haplotype sharing. Molecular Ecology 11: 19651974.

Hampe, A. 2003. Frugivory in European Laurel: how extinct seed dispersers have been substituted. Bird Study 50: 280-284.

Hampe, A. 2004. Cómo ser un relicto en el Mediterráneo: ecología de la reproducción y la regeneración de Frangula alnus subsp. baetica. Tesis Doctoral, Universidad de Sevilla.

Hampe, A. y Arroyo, J. 2002. Recruitment and regeneration in populations of an endangered South Iberian Tertiary relict tree. Biological of Conservation 107: 263-271.

Hampe , A., Arroyo, J., Jordano, P. y Petit, R.J. 2003. Rangewide phylogeography of a bird-dispersed Eurasian shrub: contrasting Mediterranean and temperate glacial refugia. Molecular Ecology 12: 3415-3426.

Hampe, A. y Bairlein, F. 2000. Modified dispersal-related traits in disjunct populations of bird-dispersed Frangula alnus (Rhamnaceae): a result of its Quaternary distribution shifts? Ecography 23: 603-613.

Herrera, C.M. 1992. Historical effects and sorting processes as explanations for contemporary ecological patterns: character syndromes in Mediterranean woody plants. American Naturalist 140: 421-446.

Herrera, C.M., Sánchez-Lafuente. A.M., Medrano, M., Guitián, J., Cerdá, X. y Rey, P. 2001. Geographical variation in autonomous self-pollination levels unrelated to pollinator service in Helleborus foetidus (Ranunculaceae).

American Journal of Botany 88: 1025-1032.

Herrera, C.M., Cerdá, X., García, M.B., Guitián, J., Medrano, M., Rey, P.J., Sánchez-Lafuente, A.M. (2002). Floral integration, pehotypic covariance structure and pollinator variation in bumblebee-pollinated Helleborus foetidus. Journal of Evolutionary Biology 15: 108-121.

Hewitt, G.M. 2000. The genetic legacy of the ice ages. Nature 405: 907-913.

Hsü, K.J. 1983. The Mediterranean was a desert. Princeton University Press, Princeton.

Huntley, B. y Birks, H.J.B. 1983. An atlas of past and present pollen maps of Europe: 0-13,000 years ago. Cambridge University Press, Cambridge.

Imbrie, J. y Imbrie, K.P. 1979. Ice ages: solving the mistery. Macmillan, Londres.

Jiménez-Sancho, M.P. 2000. Genetic variability of Quercus suber (cork oak) studied by isozymes and chloroplast DNA. Design of conservation strategies. Tesis Doctoral, Universidad Politécnica de Madrid.

Johnson, W.E., Godoy, J.A., Palomares F., Delibes M., Fernandes, M., Revilla E. y O’Brien S.J. 2004. Phylogenetic and phylogeographic analysis of Iberian lynx populations. Journal of Heredity 95: 19-28.

Jordano, P. 1993. Geographical ecology and variation of plant-seed disperser interactions: southern Spanish junipers and frugivorous thrushes. Págs. 85-104. En: Fleming, T. H. y Estrada, A. (editores). Frugivory and seed dispersal: ecological and evolutionary aspects. Kluwer Academic Publisher, Dordrecht.

Jordano, P. 2001. Conectando la ecología de la reproducción con el reclutamiento poblacional de plantas leñosas Mediterráneas. Págs. 183-211. En: Zamora, R. y Pugnaire, F. (editores). Aspectos ecológicos y funcionales de los ecosistemas mediterráneos. CSIC-AEET, Granada.

Jordano, P. y Godoy, J.A. 2000. RAPD variation and population genetic structure in Prunus mahaleb (Rosaceae), an animal-dispersed tree. Molecular Ecology 9: 1293-1305.

64

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante Jordano, P. y Godoy, J.A. 2002. Frugivore-generated seed shadows: a landscape view of demographic and genetic effects. Págs. 305-321. En: Levey, D. J., Silva, W. y Galetti, M. (editores). Frugivores and seed dispersal: ecological, evolutionary, and conservation issues. CAB International, Wallingford.

Jordano, P., Bascompte, J. y Olesen, J.M. 2003. Invariant properties in coevolutionary networks of plant-animal interactions. Ecology Letters 6:69-81.

King R.A., Ferris C. 1998. Chloroplast DNA phylogeography of Alnus glutinosa (L.) Gaertn Molecular Ecology 7: 1151-1161.

Kruckeberg, A.R. y Rabinowitz, D., 1986. Biological aspects of endemism in higher plants. Annual Review of Ecology and Systemation 16: 447-479.

Lobo, J.M., Castro, I. y Moreno, J.C. 2001. Spatial and environmental determinants of vascular plant species richness distribution in the Iberian Peninsula and Balearic Islands. Biological Journal of the Linnean Society 73: 233253.

Lumaret, R. y Ouazzani, N. 2001. Ancient wild olives in Mediterranean forests. Nature 413: 700.

Lumaret, R., Ouazzani, N., Michaud, H., Vivier, G., Deguilloux, M.F. y Di Giusto, F. 2004. Allozyme variation of oleaster populations (wild olive tree) (Olea europaea L.) in the Mediterranean Basin. Heredity 92: 343-351.

Magny, M., Bégeot, C., Guiot, J. y Peyron, O. 2003. Contrasting patterns of hydrological changes in Europe in response to Holocene climate cooling phases. Quaternary Science Reviews 22: 1589-1596.

Martínez, N. 1996. Defining and measuring functional aspects of biodiversity. En: Gaston, K.J. (editor) Biodiversity.

Blackwell, Oxford.

Márquez, A.L., Real, R. y Vargas, J.M. 2001. Methods for comparison of biotic regionalizations: the case of pteridophytes in the Iberian Peninsula. Ecography 24: 659-670.

Márquez, A.L., Real, R., Vargas, J.M., Salvo, A.E. 1997. On identifying common distribution patterns and their causal factors: a probabilistic method applied to pteridophytes in the Iberian Peninsula. Journal of Biogeography 24: 613-632.

May, R.M. 1990. Taxonomy as destiny. Nature 347: 129-130.

MacArthur, R.H. y Wilson, E.O. 1967. The Theory of Island Biogeography. Monographs in Population Biology, no.

1. Princeton University Press, Princeton.

McLaughlin, S.O. 1992. Are floristic areas hierarchically arranged? Journal of Biogeography 19:21-32.

Médail, F. y Quézel, P. 1997. Hot-spot analysis for conservation of plant biodiversity in the Mediterranean Basin.

Annual of the Missouri Botanical Garden 84: 112-127.

Médail, F. y Quézel, P. 1999. Biodiversity hotspots in the Mediterranean Basin: Setting global conservation priorities. Conservation Biology 13: 1510-1513.

Mejías, J.A., Arroyo, J. y Ojeda, F. 2002. Reproductive ecology of Rhododendron ponticum (Ericaceae) in relict Mediterranean populations. Botanical Journal of the Linnean Society 140: 297-311.

Mejías, J.A., Arroyo, J. y Andrés, C. 2004. Refugios del ojaranzo en las sierras del sur de Cádiz. Quercus 215: 46-54.

Michaux, J.R., Magnanou, E., Paradis, E., Nieberding, C. y Libois, R. 2003. Mitochondrial phylogeography of the Woodmouse (Apodemus sylvaticus) in the Western Palearctic region. Molecular Ecology 12: 685-697.

Moreno Sáiz, J.C., Castro Parga, I. y Sáinz Ollero, H. 1998. Numerical analyses of distributions of Iberian and Balearic endemic monocotyledons. Journal of Biogeography 25: 179-194.

Myklestad, A. y Birks, H.J.B. 1993. A numerical analysis of the distribution patterns of Salix L. species in Europe.

Journal of Biogeography 20:1-32.

Nadezhdina, N., Tatarinov, F. y Ceulemans, R. 2004. Leaf area and biomass of Rhododendron understory in a stand of Scots pine. Forest Ecology and Management 187: 235-246.

Ojeda, F., Arroyo, J. y Marañón, T. 1995. Biodiversity components and conservation of Mediterranean heathlands in southern Spain. Biological Conservation 72: 61-72.

Ojeda, F., Arroyo, J. y Marañón, T. 1998. The phytogeography of European and Mediterranean heath species (Ericoideae, Ericaceae): a quantitative analysis. Journal of Biogeography 25: 165-178.

Ojeda, F., Marañón, T. y Arroyo, J. 1996. Patterns of ecological, chorological and taxonomic diversity at both sides of the Strait of Gibraltar. Journal of Vegetation Science 7: 63-72.

Ojeda, F., Simmons, M.T., Arroyo, J., Marañón, T. y Cowling, R.M. 2001. Biodiversity in South African fynbos and Mediterranean heathland. Journal of Vegetation Science 12: 867-874.

Pannell, J.R. 1997. Widespread functional androdioecy in Mercurialis annua L. (Euphorbiaceae). Biological Journal of the Linnean Society 61: 95-116.

Paulo, O.S., Dias, C., Bruford, M.W., Jordan, W.C. y Nichols, R.A. 2001. The persistence of Pliocene populations through the Pleistocene climatic cycles: evidence from the phylogeography of an Iberian lizard. Proceedings of the Royal Society of London B 268: 1625-1630.

Pausas, J.G. 1999. Mediterranean vegetation dynamics: modelling problems and functional types. Journal of Vegetation Science 140: 27-39.

Pausas, J.G. y Sáez, L. 2000. Pteridophyte richness in the NE Iberian Peninsula: biogeographic patterns. Plant Ecology 148: 195-205.

65

Factores históricos y ambientales Pérez, C., Marañón, T. y Aparicio, A. 2003. Análisis de la biodiversidad de plantas leñosas en los bosques-isla de la campiña de Cádiz. Revista de la Sociedad Gaditana de Historia Natural 3: 51-64.

Pérez, R., Arroyo, J., Hampe, A. y Ojeda, F. 2002. Assortative and Disassortative Pollination in the Style Dimorphic Narcissus papyraceus (Amaryllidaceae). Conference on Flowers: diversity, development and evolution, Zürich 5-7 july, 2002 (Abstract).

Petit, R.J., Aguinagalde, I., de Beaulieu, J-L. et al. 2003. Glacial refugia: hotspots but not melting pots of genetic diversity. Science 300: 1563-1565.

Petit, R.J., Biolozyt, R., Brewer, S., Cheddadi, R. y Comps, B. 2001. From spatial patterns of genetic diversity to postgalcial migration processes in forest trees. En: Silvertown. J., Antonovics, J. (editores) Integrating ecology and evolution in a spatial context. Blackwell, Oxford.

Petit, R.J. y Vendramin, G.G. 2004. Plant phylogeography based on organelle genomes: an introduction. En: Weiss, S. y Ferrand, N. (editores) Phylogeography in southern European refugia: evolutionary perspectives on the origins and conservation of European biodiversity. Kluwer, Dordrecht.

Petit, R.J., Brewer, S., Bordács, S., et al. 2002. Identification of refugia of post-glacial colonisation routes of European white oaks based on chloroplast DNA and fossil pollen evidence. Forest Ecology and Management 156: 49-74.

Pineda, F.D. et al. (editores) 2002. La diversidad biológica de España. Prentice-Hall, Madrid.

Postigo, J.M. 2003. Contribución al conocimiento de la vegetación pleistocena de la Península Ibérica. Estudio paleobotánico de macrorrestos vegetales fósiles. Tesis Doctoral. Universidad Autónoma de Madrid.

Rabinowitz, D., Cairns, S. y Dillon, T. 1986. Seven forms of rarity and their frequency in the flora of the British Isles.

En: Soulé, M.E. (editor) Conservation Biology: The Science of Scarcity and Diversity. Sinauer, Sunderland.

Raven, P.H. y Axelrod, D.I. 1981. Angiosperm biogeography and past continental movements. Annuals of the Missouri Botanical Garden 61: 539-673.

Rendell, S. y Ennos, R.A. 2002. Chloroplast DNA diversity in Calluna vulgaris (heather) populations in Europe.

Molecular Ecology 11: 69-78.

Rendell, S. y Ennos, R.A. 2003. Chloroplast DNA diversity of the dioecious European tree Ilex aquifolium L. (english holly). Molecular Ecology 12: 2681-2688.

Retuerto, R. y Carballeira, A. 2004. Estimating plant responses to climate by direct gradient analysis and geographic distribution analysis. Plant Ecology 170: 185-202.

Rey Benayas, J.M. 2001. Diversidad de plantas en comunidades mediterráneas. Escala, regularidades, procesos e implicaciones del cambio global. En: Zamora, R. y Pugnaire, F.I. (editores) Ecosistemas Mediterráneos. Análisis Funcional. CSIC-AEET, Granada.

Rivas-Martínez, S. 1973. Avance sobre una síntesis corológica de la Península Ibérica, Baleares y Canarias. Anales del Instituto Botánico A.J. Cavanilles 30: 69-87.

Rivas-Martínez, S. 1987. Memoria del mapa de series de vegetación de España. Ministerio de Agricultura, Pesca y Alimentación. ICONA, Madrid.

Rivas-Martínez, S. 1979. Brezales y jarales de Europa Occidental. Lazaroa 1: 16-119.

Rojas Clemente, S. 1807. Ensayo sobre las variedades de la vid común que vegetan en Andalucía. (cita en Sánchez Reyes, E. (editor). Edición Nacional de las Obras Completas de Menéndez Pelayo. III. La Ciencia Española.

CSIC, Madrid, 1954.)

Sáinz-Ollero, H. y Hernández-Bermejo, J.E. 1985. Sectorización fitogeográfica de la Península Ibérica e islas Baleares: la contribución de su endemoflora como criterio de semejanza. Candollea 40: 485-508.

Salvador, L., Alía, R., Agúndez, D. y Gil, L. 2000. Genetic variation and migration pathways of maritime pine (Pinus pinaster Ait) in the Iberian Peninsula. Theoretical and Applied Genetics 100: 89-95.

Sánchez Goñi, M.F., Cacho, I., Turon, J.-L., Guiot, J., Sierro, F.J., Peypouquet, J.-P., Grimalt, J.O. y Shackleton, N.J. 2002. Synchronicity between marine and terrestrial responses to millennial scale climatic variability during the last glacial period in the Mediterranean region. Climate Dynamics 19: 95-105.

Sinclair, W.T., Morman, J.D. y Ennos, R.A. 1999. The postglacial history of Scots pine (Pinus sylvestris L.) in western Europe: evidence from mitochondrial DNA variation. Molecular Ecology 8: 83-88.

Soranzo, N., Alia, R., Provan, J. y Powell, W. 2000. Patterns of variation at a mitochondrial sequence-tagged-site locus provides new insights into the postglacial history of European Pinus sylvestris populations. Molecular Ecology 9: 1205-1211.

Suc, J.P. 1984. Origin and evolution of the Mediterranean vegetation and climate in Europe. Nature 307: 429-432.

Takhtajan, A. 1986. Floristic regions of the world. University of California Press, Berkeley.

Tellería, J.L. y Santos, T. 2001. Fragmentación de hábitats forestales y sus consecuencias. En: Zamora, R. y Pugnaire, F.I. (editores) Ecosistemas mediterráneos. Análisis funcional. CSIC, AEET, Granada.

Toumi, L. y Lumaret, R. 1998. Allozyme variation in cork oak (Quercus suber L.): the role of phylogeography and genetic introgression by other Mediterranean oak species and human activities. Theoretical and Applied Genethics 97: 647-656.

66

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante Valdés, B., Talavera, S. y Galiano, E.F. (editores) 1987. Flora Vascular de Andalucía Occidental. 3 vols. Ketres, Barcelona.

Vargas, P. y Kadereit, J.W. 2001. Molecular fingerprinting evidence (ISSR, inter-simple sequence repeats) for a wild status of Olea europaea L. (Oleaceae) in the Eurosiberian north of the Iberian Peninsula. Flora 196: 142-152.

Vargas, P., McAllister, H., Morton, C., Jury, S.L. y Wilkinson, M.J. 1999. Polyploid speciation in Hedera L.: phylogenetic and biogeographic insights based on chromosome counts and ITS sequences. Plant, Systematics and Evolution 219: 165-179.

Verlaque, R., Médail, F. y Aboucaya, A. 2001. Valeur prédictive des types biologiques pour la conservation de la flore méditerranéenne. Comptes Rendues de L’Academic des Sciences de Paris, Sciences de la Vie 324: 11571165.

Vilà, M. 2001. Causas y consecuencias ecológicas de las invasiones. En: Zamora, R. y Pugnaire, F.I. (editores) Ecosistemas Mediterráneos. Análisis Funcional. CSIC-AEET, Granada.

Wallace, A.R. 1876. The Geographical Distributions of Animals. 2 vols. Macmillan, Londres.

Willis, K.J. y McElwain, J. 2002. The evolution of plants. Oxford University Press, Oxford.

Willis, K.J. y Niklas, K.J. 2004. The role of Quaternary environmental change in plant macroevolution: the exception or the rule? Philosophical Transaction of the Royal Society of London, B 359: 159-172.

Willis, K.J. y Whittaker, R.J. 2000. The refugial debate. Science 287: 1406-1407.

Wrenn, J.H., Suc, J.P. y Leroy, S.A.G. 1999. The Pliocene: time of change. American Association of Stratigraphic Palynologists Foundation, Utah.

Xiang, Q-Y., Soltis, D.E., Soltis, P.S., Manchester, S.R. y Crawford, D.J. 2000. Timing the Eastern Asian-Eastern North American floristic disjunction: molecular clock corroborates paleontological estimates. Molecular Phylogenetics and Evolution 15: 462-472.

Zohary, D. y Spiegel-Roy, P. 1975. Beginnings of fruit growing in the Old World. Science 187: 319-327

67

CAPÍTULO 3 Heterogeneidad ambiental y nicho de regeneración Teodoro Marañón, Jesús Julio Camarero, Jorge Castro, Mario Díaz, Josep María Espelta, Arndt Hampe, Pedro Jordano, Fernando Valladares, Miguel Verdú y Regino Zamora

Resumen. Heterogeneidad ambiental y nicho de regeneración. Se revisan los principales factores que limitan la regeneración de las especies leñosas mediterráneas (que serían las dimensiones de sus nichos de regeneración), en un escenario espacialmente heterogéneo y en proceso de cambios temporales a medio y largo plazo. Se resumen los principales resultados obtenidos en una selección representativa de estudios, de seis especies de árboles y arbustos (Pinus uncinata, P. sylvestris, Quercus ilex, Pistacia lentiscus, Prunus mahaleb y Frangula alnus) en un marco geográfico amplio, la Península Ibérica. Por último, se discuten las implicaciones de estos procesos para la conservación y gestión sustentable del bosque mediterráneo.

Summary. Environmental heterogeneity and regeneration niche. The main ecological factors limiting regeneration of Mediterranean woody plant species (which comprise the dimensions of their regeneration niches) are revised. The study is carried out within a scenario of spatial heterogeneity and with temporal changes. Main results obtained for a series of case-studies, and involving six woody species - Pinus uncinata, P. sylvestris, Quercus ilex, Pistacia lentiscus, Prunus mahaleb and Frangula alnus -, within the Iberian Peninsula are summarised. Lastly, the implications of these regeneration processes for the conservation and sustainable management of Mediterranean forests are discussed.

1. Introducción En un mundo cambiante cobra especial relieve la capacidad de regeneración de las poblaciones de plantas leñosas que conforman el bosque mediterráneo. El ciclo natural de regeneración de las poblaciones de cualquier planta es una serie concatenada de procesos demográficos (p. ej., producción de semillas, dispersión, germinación y establecimiento de plántulas), cada uno de los cuales influye decisivamente sobre el resultado final que es la obtención de nuevos individuos reproductores que completen el ciclo (Harper 1977, Schemske et al. 1994).

De esta forma, cuando una cualquiera de esas etapas demográficas tenga una probabilidad de éxito muy baja, la regeneración natural de la especie en cuestión estará seriamente limitada o

En: Valladares, F. 2004. Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante. Páginas 69-99. Ministerio de Medio Ambiente, EGRAF, S. A., Madrid. ISBN: 84-8014-552-8.

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incluso colapsada (Keeley 1992, Herrera et al. 1994, Houle 1995, Jordano y Herrera 1995, Schupp 1995, Schupp y Fuentes 1995, Jordano et al. 2002).

Los procesos demográficos que condicionan la regeneración, como la cantidad de semillas producidas y dispersadas, la disponibilidad de micrositios adecuados para el establecimiento, la actividad de los animales dispersantes y depredadores de semillas y plántulas, además tienen lugar de forma dependiente del microhábitat (Schupp 1995, Schupp y Fuentes 1995, Hulme 1997). En consecuencia, la distribución espacial de las semillas, plántulas y juveniles entre los diferentes micrositios del bosque influirá decisivamente sobre sus probabilidades de supervivencia (Callaway 1992, Herrera et al. 1994, Rey y Alcántara 2000, Gómez et al. 2003, Castro et al. 2004a). Es necesario, por tanto, conocer estos patrones espaciales de reclutamiento y analizar los factores abióticos y bióticos que limitan la regeneración poblacional, para así poder predecir la dinámica del bosque en un escenario cambiante (Jordano y Herrera 1995, Schupp y Fuentes 1995, Pacala et al. 1996, Nathan y Muller-Landau 2000, Rey y Alcántara 2000). En este contexto, la ordenación espacial explícita de los factores que limitan la regeneración, junto con la caracterización multivariante de los nichos de regeneración de las diferentes especies, investigadas en diferentes rodales del paisaje, y a lo largo de gradientes ambientales, serán las herramientas para implementar un modelo mecanicista de dinámica del bosque mediterráneo (Marañón et al. 2004).

El concepto de nicho de regeneración fue acuñado por Peter Grubb (1977) para explicar la aparente paradoja de las plantas que coexisten sin diferir en el uso de recursos básicos de luz, agua y nutrientes, pero que sin embargo pueden tener diferentes requerimientos de regeneración. El conocimiento del nicho de regeneración de las diferentes especies que componen la comunidad puede ser utilizado en la restauración de poblaciones de plantas y hábitats amenazados (Wunderle 1997). El reto, por tanto, consiste en establecer las claves ecológicas, con énfasis en los aspectos demográficos, para la gestión, conservación y restauración (en su caso) de los bosques y matorrales mediterráneos (Jordano et al. 2002).

La trama biológica de la regeneración se representa en un escenario heterogéneo espacial y temporalmente. Esta heterogeneidad ambiental ha sido reconocida desde antiguo, pero hasta recientemente no se ha incorporado en la teoría ecológica. De hecho, la mayoría de los avances teóricos en los años 60 estuvieron basados en supuestos de homogeneidad y equilibrio para los sistemas naturales, tan poco realistas y por tanto con escaso poder predictivo (Wiens 2000). En la actualidad, no sólo está totalmente asumido, sino como Wiens (2000) comenta con ironía el término heterogeneidad es como un mantra para los ecólogos modernos. Se pueden consultar algunas revisiones sobre el papel fundamental de la heterogeneidad en ecología, en los libros de Kolasa y Pickett (1991), Caldwell y Pearcy (1994), Tilman y Kareiva (1997) y Hutchins, John y Stewart (2000). Siguiendo esta línea, algunos estudios empíricos recientes han propuesto que la heterogeneidad ambiental forme parte de las investigaciones de los procesos que estructuran la comunidad vegetal (Beckage y Clark 2003, Jurena y Archer, 2003).

A pesar de esta importancia ampliamente reconocida, no existe un consenso sobre la forma más adecuada de cuantificar la heterogeneidad ambiental (p. ej. Dutilleul y Legendre 1993, Wiens 2000, Turner et al. 2001). Algunos autores (Li y Reynolds 1995) proponen una distinción entre heterogeneidad estructural y funcional. La heterogeneidad estructural sería la complejidad o variabilidad de la propiedad del sistema que se ha medido, sin referencia a sus efectos funcionales. Mientras que la heterogeneidad funcional sería la complejidad o variabilidad de la propiedad del sistema, en relación directa con los procesos ecológicos. Es difícil separar estos dos aspectos de la heterogeneidad, a pesar de que tienen diferentes implicacio70

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nes ecológicas y evolutivas. De hecho, las diferentes formas de heterogeneidad tienen diferentes propiedades, se miden de formas diferentes y pueden tener diferentes consecuencias ecológicas (Wiens 2000).

En el presente capítulo se revisan los principales factores que limitan la regeneración de las especies leñosas mediterráneas (que serían las dimensiones de sus nichos de regeneración), en un escenario espacialmente heterogéneo y en proceso de cambios temporales a medio y largo plazo. Se resumen los principales resultados obtenidos en una selección representativa de estudios, de seis especies de árboles y arbustos (pino negro, pino silvestre, encina, lentisco, cerecino y avellanillo) en un marco geográfico amplio, la Península Ibérica. Por último, se discuten las implicaciones de estos procesos para la conservación y gestión sustentable del bosque mediterráneo.

2. Casos de estudio En los últimos años se han realizado diversos trabajos, tanto observacionales como experimentales, sobre la regeneración de especies leñosas mediterráneas en distintos bosques de la Península Ibérica. A continuación, se describen algunos casos de estudio representativos; cuatro de ellos se refieren a especies de frutos secos: el pino negro (P. uncinata) en el Sistema Ibérico, el pino silvestre (P. sylvestris) en Sierra Nevada, la encina (Quercus ilex) en los bosques del nordeste (Cataluña) y también la encina en los bosques y dehesas del centro y oeste de la Península Ibérica. Los otros tres casos se refieren a especies con fruto carnoso: el cerecino (Prunus mahaleb) en las Sierras de Cazorla y aledaños, el lentisco (Pistacia lentiscus) en los bosques costeros de Levante y el avellanillo (Frangula alnus) en la Sierra del Aljibe (Cádiz).

2.1. Pinus uncinata en el Sistema Ibérico El cambio climático y los cambios de uso del suelo están promoviendo el desplazamiento de los límites de distribución de las especies arbóreas (Brubaker 1986). Un ejemplo claro es la ascensión altitudinal del límite superior del bosque, o su desplazamiento latitudinal, que se han venido detectando durante el pasado siglo veinte, igual que sucedió anteriormente en periodos cálidos y climáticos estables (Kullman 1979, Payette y Filion 1985). Sin embargo, apenas se ha cuantificado el grado de “invasibilidad” de las comunidades herbáceas y arbustivas que son colonizadas por las especies de árboles (Camarero y Gutiérrez 1999a, 2002). El concepto de nicho de regeneración (Grubb 1977) es una herramienta útil para determinar esta susceptibilidad a la invasión ya que, en muchos casos, el establecimiento de las plántulas de árboles en la comunidad invadida depende sobre todo de la disponibilidad de sitios adecuados para la regeneración (Hättenschwiler y Smith 1999, Germino et al. 2002).

El estudio del pino negro se ha centrado en la descripción, a una escala fina, del microhábitat de las plántulas (tipo de sustrato y características del sotobosque) y de sus patrones, espaciales y temporales, de reclutamiento. Mediante esta caracterización detallada se pueden inferir los procesos que condujeron al patrón observado. Por otro lado, la heterogeneidad temporal inducida por la variabilidad ambiental, principalmente climática, en los límites de distribución de una especie, explica en gran medida la aparición en el tiempo de episodios de reclutamiento que originan diferentes cohortes de plántulas y brinzales. Bajo periodos climáticamente adversos, el reclutamiento puede estar bloqueado aunque existan nichos de regeneración adecuados para la especie de árbol estudiada.

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El pino negro (Pinus uncinata Ram.) tiene su límite meridional de distribución en la Península Ibérica, donde habita en los Pirineos y en el Sistema Ibérico (poblaciones relictas de Vinuesa en Soria y de Gúdar en Teruel). Las condiciones climáticas adversas, en estas áreas elevadas y continentales, deben ser limitantes para su regeneración. El pino negro es una conífera subalpina muy longeva (puede vivir hasta 700 años), pionera, heliófila e indiferente al tipo de suelo (Ceballos y Ruiz de la Torre 1979, Cantegrel 1983). Sus plántulas son bastante resistentes a las heladas y a la desecación invernal, incluso con una escasa cobertura de nieve (Frey 1983). La dispersión de sus ligeras semillas se realiza sobre todo por el viento; su periodo juvenil o prereproductivo es corto (15-20 años), y cuando alcanza la fase de árbol adulto produce cosechas abundantes de piñas en intervalos cortos de tiempo. Sus características biológicas le permiten tolerar un cierto grado de estrés climático, por frío y sequía (Tranquillini 1979), y le confieren una buena capacidad invasora (Rejmánek y Richardson 1996). En la actualidad se está produciendo una ascensión altitudinal del límite del pinar pirenaico e incluso una expansión de la población de Vinuesa (considerada como relicta), posiblemente asociadas al calentamiento global y a la reducción brusca del pastoreo (Camarero 1999, Camarero y Gutiérrez 2004). A continuación de describen brevemente las características del nicho de regeneración del pino negro en estas dos situaciones de “límite del bosque”: un límite altitudinal en el ecotono entre el bosque subalpino y los pastos alpinos, a elevaciones de 2.100-2.400 m, y un límite latitudinal (límite suroccidental de la especie) en la población relicta de Vinuesa, a elevaciones de 2.035-2.045 m.

En el límite altitudinal del bosque, las plántulas de pino negro se establecen sobre todo en las áreas sin cobertura densa de árboles; sin embargo se suelen encontrar en la proximidad de formas arbustivas de la misma especie (denominadas “krummholz”) o de matas de otras especies (por ejemplo de Rhododendron ferrugineum L.), o también en zonas con abundancia de plantas herbáceas pero sin formar tapices densos; algunas de estas hierbas (como Dryas octopetala L.) además enriquecen el suelo a través de la fijación simbiótica de nitrógeno y posiblemente favorecen el crecimiento y establecimiento de las plántulas de pino (Camarero y Gutiérrez 1999a, Camarero et al. 2000).

En la población relicta de Vinuesa, que se trata de un bosque de iniciación, el nicho de regeneración corresponde a zonas aclaradas sin cobertura arbórea, próximas a matas de brecina (Calluna vulgaris (L.) Hull) y sobre sustratos sueltos (Camarero y Gutiérrez 1999b). El patrón espacial asociado a las matas arbustivas sugiere un efecto nodriza; la arquitectura y el follaje de la mata amortiguarían los efectos negativos causados por el viento, el frío y la radiación excesiva, protegiendo las plántulas de pino. Por el contrario, la sombra intensa (radiación muy baja) que se origina bajo un dosel denso de árboles o arbustos inhibe la germinación de las semillas e impide el crecimiento de las plántulas; como resultado se producen patrones espaciales agregados, de radio igual a 2-6 m, que muestran repulsión respecto a los pinos adultos (Fig. 3. 1). Por otra parte, en poblaciones de los Pirineos orientales, se ha descrito que la cobertura vegetal baja o moderada y los suelos no compactados ni secos favorecen la regeneración del pino negro (Puig 1982).

En cuanto al clima, las primaveras cálidas y los veranos húmedos favorecen la regeneración en estos límites del bosque; es decir, las plántulas de pino requieren una cierta humedad en el suelo durante el verano (ya sea derivada de la nieve invernal y primaveral o bien de las lluvias estivales) para poder sobrevivir.

En resumen, la respuesta de las poblaciones de pino negro (en sus límites altitudinales y latitudinales) a los cambios climáticos y de usos del suelo es previsiblemente compleja y podría mostrar procesos no-lineares debidos a mecanismos como la facilitación. De hecho, se ha observado cómo la densidad arbórea dentro del ecotono entre el bosque subalpino y los pastos alpinos aumenta, formando agregados espaciales (Camarero y Gutiérrez 2004).

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y (m)

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log (n. individuos)

x (m)

1950

1960

1970

1980

1900

2000

Tiempo (años) Figura 3.1. Patrones espaciales (A) y temporales (B) de reclutamiento de pino negro (Pinus uncinata) en una parcela (de 50 × 40 m) situada en la población relicta de Vinuesa, en el Sistema Ibérico. En la figura superior (A), se muestran las plántulas de pino (con altura < 0,5 m) como círculos grises y los individuos adultos reproductores como círculos blancos (el tamaño del círculo es proporcional al radio medio de la copa del árbol). La figura inferior (B) muestra episodios de reclutamiento durante la segunda mitad del siglo veinte (periodos 1950-1978, 1979-1983, 19841988, y 1989-1997), y los patrones espaciales de estos episodios. Nótese la escala logarítmica para la densidad de individuos. Modificado a partir de Camarero y Gutiérrez (1999b).

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2.2. Pinus sylvestris en Sierra Nevada El nicho de regeneración está determinado por múltiples factores que pueden tener efectos contrapuestos sobre el reclutamiento de las plantas. Por ejemplo, un determinado microhábitat puede ofrecer las mejores condiciones para la germinación de semillas y el establecimiento de plántulas, pero al mismo tiempo las peores para el crecimiento, de modo que el balance global resulta negativo. Por otra parte, dado que el reclutamiento depende del conjunto de factores bióticos y abióticos con los que interacciona la planta, el nicho de regeneración de una determinada especie puede diferir entre años, o entre localidades con distintas condiciones ambientales. El caso de estudio del pino silvestre (Pinus sylvestris L.) en Sierra Nevada es un buen ejemplo de la multitud de factores que determinan el nicho de regeneración en la montaña mediterránea.

El pino silvestre tiene una amplia área de distribución en Europa y Asia. Es uno de los pinos más tolerantes al frío, al tiempo que requiere niveles de precipitación relativamente altos; en consecuencia, su principal área de distribución abarca el centro y norte del continente. Hacia el sur se hace paulatinamente más escaso, y en la Cuenca Mediterránea, donde se encuentra su límite sur de distribución, su presencia se restringe a núcleos aislados en la alta montaña.

La dispersión de las semillas se lleva a cabo por el viento. Estas semillas quedan distribuidas por los microhábitats disponibles en el suelo del bosque, que son básicamente bajo la copa de pinos adultos, bajo la copa de matorrales, y los claros con escasa o nula vegetación (Castro et al. 1999). La germinación de las semillas dispersadas en los claros es muy alta (95%), dado que coinciden condiciones favorables de luz, humedad y temperatura durante los meses de abril y mayo (cuando la germinación tiene lugar). Las semillas dispersadas bajo la copa de los pinos muestran una menor velocidad y tasa de germinación (70%), posiblemente inducida por la falta de luz (menor radiación) y las temperaturas más bajas. Por último, las semillas que están bajo la copa de los matorrales tienen unas condiciones intermedias de temperatura y de radiación, así que los porcentajes de germinación se acercan a los obtenidos en áreas de suelo sin vegetación.

Por otra parte, el suelo descubierto tiende a compactarse (más que en los otros dos tipos de microhábitats) y produce la muerte de un elevado porcentaje de las semillas germinadas antes de que la plántula consiga emerger (aproximadamente un 65% de pérdidas). En cambio, el suelo bajo la copa de los matorrales es particularmente poroso y permite que la mayor parte de las semillas germinadas consigan emerger, de modo que bajo los matorrales hay mayor probabilidad de que una semilla origine una plántula de pino.

La supervivencia y el crecimiento de las plántulas también difieren netamente entre los tres tipos de microhábitats y desacoplan definitivamente el patrón de reclutamiento iniciado con la germinación. En las áreas de suelo descubierto la supervivencia de las plántulas es muy baja (menos del 0,5% después de 3-4 años tras la emergencia), debido fundamentalmente a la muerte por desecación durante la sequía estival, dificultando así el reclutamiento en este microhábitat; sin embargo, las pocas plántulas que logran sobrevivir tienen las mayores tasas de crecimiento. Bajo la copa de los pinos adultos, tanto la supervivencia como el crecimiento de las plántulas son muy bajos, debido principalmente a la escasa radiación que llega al suelo del bosque. Finalmente, bajo la copa de los matorrales, donde se alcanzan valores intermedios de radiación, se produce la máxima supervivencia sin que se llegue a impedir el crecimiento de las plántulas (Castro et al. 2004a).

De este modo, el nicho de regeneración del pino silvestre en la montaña mediterránea está determinado por un conflicto entre supervivencia y crecimiento, que lo constriñe casi únicamente a micrositios bajo la copa de matorrales (Fig. 3. 2); resulta globalmente en una interacción de facilitación, en la que los matorrales actúan como plantas nodriza (véase capítulo 13).

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Este panorama podría variar eventualmente si las condiciones ambientales cambiasen.

Así por ejemplo, en un verano especialmente lluvioso (suele ocurrir cada 20-60 años), la supervivencia de las plántulas en suelo descubierto aumenta hasta valores similares a los encontrados bajo los matorrales. El crecimiento aumenta considerablemente en los claros sin vegetación debido a que confluyen condiciones favorables de radiación y humedad, presenta un incremento moderado bajo matorrales, pero apenas cambia bajo la copa de los pinos, ya que la luz es el factor limitante en este microhábitat. En definitiva, en el caso poco frecuente de un verano lluvioso bajo clima mediterráneo, el nicho de regeneración del pino silvestre se encontraría tanto bajo la copa de los matorrales como en las áreas de suelo sin vegetación (Fig. 3. 2). Por el contrario, en los años considerados como “normales”, con un período de sequía estival, el nicho de regeneración del pino silvestre en estas montañas mediterráneas queda restringido a las áreas bajo los matorrales. Las previsiones actuales de cambio global contemplan una mayor sequía en la Región Mediterránea, y por tanto los eventos de veranos húmedos serán aún más esporádicos; en consecuencia, la regeneración de pino silvestre estará aún más restringida a los micrositios bajo la copa de matorrales.

El nicho de regeneración del pino silvestre en el centro y norte de su área de distribución, en Europa y Asia, difiere netamente de los patrones y procesos que se han descrito para las montañas mediterráneas, en su límite sur de distribución. Mientras que la sequía estival es el principal factor limitante para el reclutamiento en estas condiciones mediterráneas, en las

Crecimiento

Supervivencia

a) Verano típico

b) Verano lluvioso

Bajo pino

Bajo matorral

Radiación

Claro

Figura 3.2. Nicho de regeneración del pino silvestre en la montaña mediterránea para (a) un año con características climáticas usuales, por tanto con veranos secos, y (b) un año lluvioso con verano inusualmente húmedo, lo que genera una situación parecida a la del centro y norte de Europa. Se indican los valores de supervivencia (círculos y línea continua) y de crecimiento (rombos y línea discontinua), en los tres tipos de micrositios (bajo pino, bajo matorral y en claro) según un gradiente de radiación.

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localidades septentrionales las condiciones bióticas y abióticas son muy diferentes. Allí, el agua no es limitante, la radiación incidente tiene menor intensidad, y la cobertura de vegetación es muy alta; todo ello induce a que los mecanismos de competencia sean predominantes en las interacciones planta-planta (véase capítulo 13). En esas condiciones, la asociación con un matorral no presenta ventajas para una planta heliófila como el pino silvestre. Por tanto, el reclutamiento se restringe básicamente a las áreas de suelo sin vegetación, en los claros del bosque, a diferencia de lo que se ha observado en la montaña mediterránea.

2.3. Quercus ilex en el nordeste de la Península Ibérica Los bosques de encina (Quercus ilex ssp. ilex) dominan el paisaje forestal del nordeste de la Península Ibérica (Terradas 1999). Como otras especies del género Quercus, la encina presenta una gran variabilidad interanual en la producción de bellotas; es típico un patrón más o menos regular y sincrónico (cada 2-5 años) de elevada producción de semillas (masting o vecería). A estas oscilaciones en la producción de bellotas se deben añadir las variaciones interanuales en las tasas elevadas de depredación de las semillas, tanto antes como después de la dispersión.

En los estudios realizados en el encinar de Prades (Tarragona) se han estimado producciones de bellotas con una drástica variación temporal: entre 10 y 400 bellotas m-2 año-1. Hasta un 50 % de estas semillas pueden ser depredadas antes de dispersarse, principalmente por las larvas del coleóptero Curculio glandium. Una vez dispersadas, las bellotas mantienen su viabilidad sólo durante 1 ó 2 meses, sufriendo importantes pérdidas (entre el 37 y el 90 %, según diferentes estimas), principalmente por la acción depredadora de arrendajos, ratones de campo, ardillas y jabalís (Siscart et al. 1999, Cortés 2003). Esta depredación de semillas en la fase de post-dispersión resulta más intensa en los encinares con menor recubrimiento arbóreo pero mayor abundancia de matorral (Siscart et al. 1999, Cortés 2003).

Los patrones de establecimiento de las plántulas de encina muestran una gran heterogeneidad a diferentes escalas espaciales y temporales. Así, a nivel de paisaje, en los encinares del Montseny (Barcelona), se han observado importantes variaciones en los patrones de reclutamiento en función de los gradientes topográficos, de precipitación y de disponibilidad hídrica; en general, la densidad de plántulas aumenta con la altitud y es mayor en las laderas con orientación norte (Espelta 1996). A una escala espacial menor, por ejemplo de rodal, se ha constatado la dependencia del establecimiento de las plántulas respecto a la disponibilidad de microhábitats favorables. La supervivencia de las plántulas es mayor en los microhábitats con acumulación de hojarasca, respecto a las zonas de suelo desnudo o pedregoso (Fig. 3. 3), mientras que el crecimiento es superior para las plántulas localizadas en las microdepresiones del terreno (Retana et al. 1999). Por lo que respecta a la escala temporal, se observan importantes diferencias según el grado de desarrollo de la cubierta arbórea. La densidad de plántulas de corta edad (menos de cinco 5 años) aumenta con la madurez del bosque; por otro lado, la abundancia de las cohortes de plántulas de mayor edad y de brinzales (saplings) es prácticamente nula en los encinares recientemente perturbados, alcanza un máximo en los bosques donde no se ha producido todavía el cierre completo del dosel, y disminuye de nuevo en los encinares más maduros, en los que el recubrimiento arbóreo alcanza el 100 % (Fig. 3. 4; Espelta et al. 1995). En el sotobosque de estos encinares densos, las plántulas de encina muestran repetidos procesos de muerte apical (dyeback) y rebrote, con un crecimiento vertical prácticamente nulo (Gracia et al. 2001).

Según los resultados expuestos se puede inferir que la disponibilidad hídrica y la intensidad de luz son los principales factores abióticos determinantes de la amplitud del nicho de regeneración de la encina en el nordeste de la Península Ibérica. También sugieren la existen76

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Crecimiento

Supervivencia

(%)

Figura 3.3. Supervivencia (A) y crecimiento (B) de las plántulas de encina, según las características del microhábitat y del microrrelieve respectivamente.

Se indica la media y la barra del error estándar.

Modificado de Espelta (1996).

Figura 3.4. Cambios en la densidad de plántulas jóvenes (menores de cinco años) y brinzales (mayores de cinco años) según la edad del rodal desde la última perturbación (gráfica superior). Representación de la dinámica del recubrimiento arbóreo, la intensidad de luz, la humedad ambiental y la dinámica del banco de plántulas, según la edad del rodal desde la última perturbación (gráficas inferiores). Según Espelta et al. (1995) y Retana et al. (1999).

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cia de un conflicto entre las condiciones más aptas para el establecimiento de las plántulas (elevada disponibilidad hídrica y sombreo parcial) frente a las más favorables para su crecimiento y desarrollo posterior (intensidad de luz intermedia) (Zavala et al. 2000).

Se ha comprobado experimentalmente la importancia de la luz y del agua como factores abióticos que determinan el éxito de la regeneración de la encina. La supervivencia y el crecimiento de las plántulas aumentaron con la disponibilidad hídrica, en un gradiente de precipitación entre 400 y 850 l m-2 año-1. Por otro lado, el patrón de respuesta a la intensidad de luz fue diferente: la supervivencia fue mayor a la sombra densa (8 % de radiación fotosintéticamente activa, denominada PAR por las siglas del inglés); sin embargo el crecimiento era muy bajo en sombra densa, aumentaba hasta intensidades de radiación intermedia (36 % de PAR), para disminuir de nuevo a intensidades de luz elevadas (80 % de PAR) en las zonas abiertas (Retana et al. 1999). Esta reducción de las tasas de crecimiento de las plántulas de encina al aumentar la intensidad de luz es un efecto contrario del que cabría esperar para una mayor abundancia de recursos (véase capítulo 7 sobre crecimiento); se puede explicar como un ajuste de la planta inducido por el estrés hídrico (mayor en las zonas abiertas), que conlleva la asignación preferente de recursos al sistema radicular, en detrimento de una menor inversión en hojas (Broncano et al. 1998).

Tradicionalmente, la gestión y regeneración de los encinares en Cataluña se ha basado en la vigorosa capacidad de rebrotar de esta especie (Espelta et al. 2003), atribuyéndose una importancia secundaria a la regeneración por bellota; sin embargo, la reproducción sexual es el único mecanismo efectivo de reclutamiento de nuevos individuos, del mantenimiento de la variabilidad genética y la persistencia de las poblaciones. La situación actual de los encinares es resultado de una larga interacción entre la intensa explotación por parte del hombre, la reiteración de otras perturbaciones (por ejemplo, del fuego) y el vigoroso rebrote vegetativo. En general, los encinares catalanes presentan una estructura de monte bajo, con una alta densidad de cepas de las que brotan múltiples tallos, con un lento desarrollo vertical y una escasa producción (Terradas 1999). En estos encinares, la rápida recuperación de la cubierta arbórea favorece las condiciones de acumulación de hojarasca, sombreo y elevada humedad ambiental que posibilitan el establecimiento de un banco de plántulas, más o menos permanente, aunque estancado en su crecimiento. En este sentido, se ha sugerido que para el desarrollo de las plántulas y su incorporación efectiva como árboles adultos al vuelo del bosque sería necesario un cambio en la gestión del encinar y en el régimen actual de perturbaciones. Se deberían favorecer niveles intermedios en la fragmentación del dosel del bosque (apertura de claros), que resultarían bien de la mortalidad de individuos genéticos (genets) por competencia intraespecífica, o bien mediante perturbaciones a pequeña escala (Espelta et al. 1995).

2.4. Quercus ilex en los bosques, fragmentos forestales y dehesas de España central y occidental Los bosques de las zonas templadas y mediterráneas se caracterizan por poseer una baja diversidad de especies arbóreas, estando frecuentemente dominados por una especie única (véase Blanco et al. 1997 para la Península Ibérica). Los árboles actúan como organismos ingenieros autogénicos de ecosistemas (Jones et al. 1994), condicionando en gran medida los procesos esenciales de los sistemas de los que forman parte (véanse Díaz 2002, Pulido y Díaz 2002 para una revisión). Por tanto, el conocimiento de la dinámica de regeneración de las especies arbóreas es crucial, no sólo para determinar su dinámica poblacional, sino también para comprender el funcionamiento de todo el sistema.

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Los bosques mediterráneos de la España central y occidental están dominados mayoritariamente por la encina (Quercus ilex ssp. ballota; Blanco et al. 1997). Esta especie tiene dos vías principales de regeneración, una sexual mediante bellotas y otra asexual mediante rebrotes. La regeneración asexual permite a los individuos sobrevivir a perturbaciones como el fuego o la tala, pero no parece ser un mecanismo efectivo para el reclutamiento de nuevos individuos que compensen pérdidas por mortalidad (Rodà et al. 1999, Espelta et al. 2003). La regeneración sexual permite mantener la variabilidad genética de la población y colonizar nuevas zonas por dispersión.

Se han estudiado las diferentes fases demográficas de la regeneración de la encina y la interacciones con los animales en los bosques y dehesas de España central y occidental (Fig. 3.5; Pulido y Díaz 2002, Díaz et al. 2003, 2004). La producción de bellotas no parece estar limitada por la falta de polinización, al tratarse de un árbol anemófilo, mientras que el consumo por larvas de lepidópteros tiene un efecto en general escaso e indirecto, salvo en situaciones de explosión demográfica de los defoliadores (Díaz et al. 2003, 2004). El período que transcurre entre la fructificación (formación de la semilla), hasta que las plántulas alcancen los dos años de edad, es clave para el éxito o fracaso del proceso global de regeneración. Durante este período se produce la mayor proporción de las pérdidas de reclutas (Pulido y Díaz 2004).

Varias especies de insectos, principalmente pertenecientes a los géneros Curculio (Curculionidae) y Cydia (Tortricidae) dañan las bellotas y reducen o anulan su capacidad de germinación

ARBOL REPRODUCTOR ungulados insectos insectos defoliadores

BRINZALES ESTABLECIDOS

ungulados insectos

FLORES FEMENINAS

plantas facilitadoras

FRUTOS CUAJADOS

PLANTULAS EMERGIDAS

roedores y aves dispersantes

ungulados aves

insectos perforadores BELLOTAS DISPERSADAS

BELLOTAS MADURAS ungulados aves

Figura 3.5. Ciclo reproductivo de la encina (Quercus ilex) y otras quercíneas. Se distinguen los organismos con efectos negativos sobre el reclutamiento (en gris claro) frente a los organismos cuyo efecto neto puede ser positivo o negativo según la importancia relativa de ambos tipos de efectos (en gris oscuro). Según Pulido y Díaz (2002).

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(Vázquez 1998). Tras la maduración, casi la totalidad de las bellotas caídas (y no dispersadas por animales) son consumidas por diversas especies de aves y mamíferos, que prácticamente colapsan el ciclo de regeneración (revisión en Pulido y Díaz 2002). Sin embargo, las probabilidades de supervivencia de las bellotas que han sido dispersadas aumentan notablemente. El ratón de campo (Apodemus sylvaticus) y el arrendajo (Garrulus glandarius) son los principales diseminadores, acumulando bellotas en otoño para su posterior consumo (Pulido 2002, Gómez 2003, Pulido y Díaz 2004). También otras especies de roedores y córvidos, y muy ocasionalmente las ardillas rojas (Sciurus vulgaris), podrían actuar como diseminadores de bellotas (A. Muñoz, R. Bonal, M. Díaz, C. Puerta, E. Schupp y J.M. Gómez, datos inéditos). El papel de estos vertebrados es dual, pues actúan como depredadores y como dispersores. El balance neto de su actividad para la regeneración de la encina dependerá de su capacidad, probablemente variable entre especies y poblaciones, de relocalizar las bellotas guardadas.

Tras la germinación y emergencia de las plántulas, una gran mayoría de ellas muere, bien porque no han sido dispersadas a micrositios adecuados donde soportar la intensa sequía estival, o bien porque son dañadas por animales que buscan las bellotas o que ramonean sus hojas.

Sin embargo, las probabilidades de supervivencia de estas plántulas aumentan de manera notable cuando se encuentran ubicadas al amparo de algunas especies de matorral que actúan como “nodriza”, protegiéndolas de la sequía y del ataque de los herbívoros y facilitando así la regeneración de las encinas (Gómez 2003, Pulido y Díaz 2004, Gómez 2004b).

Los organismos claves para la regeneración natural de la encina no actúan de forma independiente, sino que pueden interactuar entre sí, de manera que los efectos de cada uno de ellos pueden compensarse, atenuarse o amplificarse dependiendo de la magnitud y signo de la interacción con otros elementos. Estas interacciones y su efecto neto sobre el proceso de regeneración parecen depender críticamente de la configuración espacial de las poblaciones de árboles y de estos organismos claves, así como de las diferentes escalas a las que actúan. En general, la encina forma bosques que presentan gran heterogeneidad espacial, desde bosques extensos y más o menos continuos a bosques isla o bosquetes aislados, pasando por bosques adehesados o bosques mixtos con otras especies arbóreas formando un mosaico de rodales. En este tipo de ambientes, la heterogeneidad espacial afecta a la propia probabilidad de reclutamiento de la encina, bien directamente o mediante el concurso de los organismos clave. Así, la producción anual de bellotas es mayor, tanto en número como en tamaño, en los árboles aislados de las dehesas (Pulido y Díaz 2004 y referencias allí dadas). Este aislamiento debe afectar también a la dinámica de las poblaciones de los insectos perforadores de bellotas, que tienen una capacidad dispersiva limitada. Los retazos extensos de bosque poco manejado no presentan problemas de regeneración dentro de las manchas, a pesar de que dicha regeneración está limitada por la baja producción final de semillas. Por el contrario, en las dehesas la regeneración es nula, debido a causas como la presión elevada de herbívoros, la escasez de animales diseminadores y la falta de matorrales facilitadores (Pulido et al. 2001, Pulido y Díaz 2004).

En los fragmentos forestales pequeños la regeneración de la encina también suele ser escasa. La baja producción de bellotas se agrava con la concentración invernal de roedores, que consumen la práctica totalidad de la cosecha anual. En este caso el papel de los roedores cambia desde su efecto positivo como diseminador de semillas al efecto negativo de depredador postdispersivo de alta eficacia (Tellería et al. 1991, Santos y Tellería 1997, Díaz et al.

1999, Díaz y Alonso 2003). En los bosques mixtos (por ejemplo de pinares y encinares) existen posibilidades de regeneración dentro de rodal, pero también una posibilidad de dispersión hacia rodales dominados por otras especies debido al comportamiento de animales como el arrendajo (Gómez 2003). Sin embargo no se conoce la probabilidad efectiva de que esta colo80

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nización incipiente se traduzca en un establecimiento real y en una sustitución de la vegetación dominante en dichos rodales.

La distribución espacial de los elementos del paisaje, a varias escalas, puede condicionar el éxito de la regeneración del arbolado, ya que los organismos que interaccionan con la encina difieren en la escala a la que perciben el paisaje por presentar marcadas diferencias en tamaño, morfología y ciclos vitales. Por tanto, la estructura espacial a diferentes escalas debe afectar de forma diferente a la interacción que mantiene la encina con cada uno de estos organismos. De esta forma se introduce un componente espacialmente explícito en el concepto de nicho de regeneración. Es decir, los mismos elementos clave que constituyen este nicho (los árboles productores de semillas, los animales dispersores y granívoros y los matorrales facilitadores) dan lugar a diferentes resultados finales del proceso según su configuración espacial sea en forma de manchas continuas y extensas, de fragmentos, de dehesas o de bosques mixtos.

2.5. Prunus mahaleb en las Sierras de Cazorla, Segura y Las Villas (Jaén) Muchas especies leñosas mediterráneas muestran adaptaciones para la dispersión de sus semillas por animales frugívoros, generalmente vertebrados. Se pueden encontrar localidades concretas en las que hasta un 58% de la flora leñosa produce frutos carnosos, que sirven de alimento a una fauna variada de aves paseriformes, mamíferos y reptiles. La intervención de los frugívoros es clave en la regeneración natural de estas especies, no sólo porque la diseminación depende de ellos, sino también porque la actividad de los animales tiene consecuencias aplazadas sobre las posibilidades de establecimiento exitoso de plántulas y brinzales (Schupp 1993, Jordano y Schupp 2000).

Se ha estudiado la biología de la dispersión del cerecino (Prunus mahaleb) en las Sierras de Cazorla, Segura y Las Villas (Jaén). El objetivo fue conectar las etapas sucesivas del ciclo biológico: remoción de frutos, lluvia de semillas mediada por animales, depredación post-dispersiva de semillas, germinación, emergencia de plántulas y por último establecimiento de brinzales y pies reproductivos. Se han considerado los aspectos de un ambiente heterogéneo y cómo influye esta variabilidad espacial, de forma simultánea, sobre la actividad de los dispersores y a la vez creando un patrón variable de condiciones para el reclutamiento. El proceso de llegada de semillas a este ambiente heterogéneo es la “plantilla” inicial para el reclutamiento poblacional, de tal modo que las características ambientales de cada rodal del bosque determinarán en qué puntos del hábitat será exitosa la regeneración. Bajo esta perspectiva integradora, la dispersión de semillas por animales es un aspecto central del nicho de regeneración de una especie debido a su influencia determinante en los aspectos de llegada y establecimiento de los propágulos (Jordano y Schupp 2000).

El cerecino (Prunus mahaleb, familia Rosaceae) es un árbol pequeño que produce frutos carnosos drupáceos de color negro en la madurez (8 ± 4 mm de diámetro). La fructificación tiene lugar en el sur de España entre finales de julio y primeros de septiembre, aunque es variable entre años, en función de la producción de frutos y de la altitud (Jordano y Godoy 2000). Las flores son hermafroditas aunque se presentan en las poblaciones pies femeninos (androestériles) y pies verdaderamente hermafroditas, una situación de ginodioecia funcional. Las flores son polinizadas por pequeños insectos entre los que predominan las abejas solitarias (Andrena spp., Halictus spp.), los abejorros (Bombus spp. y Psithyrus spp.) y las moscas (Syrphidae, Tachinidae). Las semillas son dispersadas por numerosas especies de pájaros, mamíferos carnívoros (especialmente zorro, tejón y garduña) y reptiles (lagarto ocelado) (Jordano 1993).

La lluvia de semillas de P. mahaleb es muy heterogénea en el espacio y determina una sombra de semillas fuertemente agregada que es típica de especies zoócoras (Debussche e Isenmann 81

Factores históricos y ambientales

1994, Kollmann 1995, Kollmann y Pirl 1995, Verdú y García-Fayos 1996b, Clark et al. 1999, Jordano y Schupp 2000, Muller-Landau et al. 2002). En la principal área de estudio se ha muestreado la lluvia de semillas mediante 1230 trampas de semillas en 615 puntos de muestreo pasivo (Kollmann y Goetze 1997) distribuidas en un área de 450 x 1500 m (García-Castaño 2001).

Se puede apreciar una distribución fuertemente contagiosa de la sombra (densidad) de semillas, resultante de la dispersión primaria (Fig. 3. 6). La mayor parte de las semillas recogidas (70% en 1997, 78% en 1998 y 59% en 1999) se concentraron en sólo 30 puntos de muestreo de los 615 operativos. Tanto la distribución de semillas como la distribución de plántulas resultante son fuertemente agregadas; de modo que en muy pocos puntos se concentra la mayor parte del reclutamiento exitoso tras la dispersión (Fig. 3. 7). Es decir, una gran parte de la superficie del suelo del bosque permanece sin semillas debido a que éstas no llegan transportadas por los frugívoros; mientras que una pequeña parte (aproximadamente un 5%) de los puntos del bosque concentra hasta el 78 % de la lluvia de semillas, en un año determinado. En todos los casos, se observó una concordancia altamente significativa de la lluvia de semillas en cada punto entre años sucesivos (rs > 0,257, P < 0,0001), así como entre la lluvia de semillas de un año determinado y la nascencia de plántulas en la siguiente primavera (rs > 0,327, P < 0,0001). Se produce, por tanto, una concordancia espacial alta entre los patrones de llegada de semillas por una parte, y el reclutamiento temprano de plántulas resultante por otra.

La fuerte agregación de la sombra de semillas es típica de las especies zoócoras. El patrón de actividad y uso del hábitat de los frugívoros determina que los patrones espaciales

Figura 3.6. Patrones espaciales de la lluvia de semillas de Prunus mahaleb en una parcela de 450 × 1.500 m en el Parque Natural de Las Sierras de Cazorla, Segura y Las Villas, a 1615 m de altitud. Los tres paneles ilustran los resultados para los años (de izquierda a derecha): 1997, 1998 y 1999. Los puntos representan las localizaciones de 615 pares de trampas de semillas y su tamaño es proporcional a la estima de lluvia de semillas (densidad de semillas /m2); en los puntos de menor tamaño no se recogieron semillas y sólo indican la localización del lugar de muestreo. Modificado de García-Castaño (2001) y Jordano et al. (2002).

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Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Número de semillas o plántulas/m2 Figura 3.7. Distribución de frecuencias de la densidad de semillas dispersadas y de las plántulas emergidas de Prunus mahaleb, registradas en los puntos de muestreo del área principal de estudio, en las Sierras de Cazorla, Segura y Las Villas. Como promedio y para tres años de estudio, una dispersión media de 4,9 ± 0,6 semillas / m2 resulta en una emergencia media de 0,6 ± 0,1 plántulas / m2, aunque la distribución de esta regeneración es fuertemente heterogénea entre microhábitats. Los asteriscos señalan los puntos de alta densidad de lluvia de semillas, generalmente bajo la copa de árboles de P. mahaleb que han fructificado. La flecha indica el mayor valor observado de emergencia de plántulas. La mayor parte de los puntos del suelo del bosque recibe menos de 20 semillas / m2; el 79 % de los puntos no recluta ninguna plántula y sólo el 9,6 % recluta entre 1 y 5 plántulas / m2. Modificado de Jordano y Schupp (2000).

de diseminación estén fuertemente agregados (Clark et al. 1999, Jordano y Schupp 2000). En el caso de P. mahaleb en las Sierras de Cazorla, la mayor parte de las semillas son dispersadas a microhábitats con cobertura de otras especies leñosas; por ejemplo bajo arbustos altos (como el majuelo y la madreselva), o de pequeño porte (como el enebro), o bajo pinos; por el contrario, los microhábitats abiertos reciben la menor densidad de semillas. Además de esta preferencia de hábitats, los vuelos de salida de los dispersores suelen terminar a corta distancia del árbol donde se alimentan (el 77,5% se desplazan a posaderos localizados en un radio menor de 30 m), contribuyendo así al patrón de agregación de la lluvia de semillas. Sólo un 40,3% de los vuelos de salida se realizan a posaderos situados fuera de un radio de 15 m del árbol donde consumió el fruto, y sólo el 18,5% de esos vuelos terminó en posaderos situados a más de 15 m de otros árboles de la misma especie (P. mahaleb).

El marcado patrón de dispersión de semillas mediado por animales tiene por tanto efectos aplazados en el nicho de regeneración de las especies endozoócoras, como el cerecino 83

Factores históricos y ambientales

(P. mahaleb), ya que limita de forma considerable la fracción de lugares posibles en el suelo del bosque, a los que llegan efectivamente las semillas, y altera, simultáneamente, la distribución de éstas en el espacio.

2.6. Pistacia lentiscus en bosques costeros de Valencia El lentisco (Pistacia lentiscus) es un arbusto muy común de la familia del pistacho (Anacardiáceas), que se presenta en toda la Cuenca Mediterránea. Es una planta dioica, es decir, con sexos separados, que florece entre marzo y abril. La polinización se realiza a través del viento, y entonces se inicia la formación de un fruto carnoso que no madurará hasta el otoño.

Con la maduración, la pulpa cambia de color del blanco inicial al negro final, pasando por un rojo intermedio. El color es un buen indicador de la viabilidad de la semilla, siendo los frutos negros los que contienen la mayoría de las semillas viables, mientras que los rojos y blancos tienen las semillas vanas. El cuajado de frutos se incrementa con la densidad de las poblaciones, lo cual sugiere una limitación por polen a bajas densidades. Dicha limitación desaparece a densidades superiores a los 100 individuos/ha. Por otra parte, la viabilidad de las semillas no está relacionada con la densidad de la población, en cambio, parece depender de la disponibilidad de los recursos hídricos. Veánse más detalles sobre la biología reproductiva del lentisco en Jordano (1988, 1989), y Verdú y García-Fayos (1998, 2002).

Las pérdidas de semillas debidas a la acción de los depredadores predispersivos son variables; las avispas (Calcidoideas) son responsables de que se pierda entre el 0,4 y el 2,9% de la cosecha total, mientras que las aves (en particular los paseriformes) consumen entre el 3 y el 31%. La dispersión de las semillas por las aves frugívoras representa entre el 42 y el 91% de la cosecha total durante el otoño-invierno; variando el destino demográfico de esos propágulos en función del hábitat donde son depositados; existe una abundante literatura sobre la dispersión del lentisco, por ejemplo véanse Herrera (1984), Jordano (1989), y Verdú y García-Fayos (1994, 1995, 1996a, 1998, 2002).

El principal destino de las semillas es caer bajo árboles o arbustos que funcionan como perchas; éstas atraen a los dispersantes (aunque no a los depredadores postdispersivos), resultando así una lluvia de semillas agregada bajo dichas perchas (Debussche et al. 1985, Izhaki et al. 1991). Además, las perchas generan un microclima favorable para el establecimiento de la plántula, que consiste principalmente en una amortiguación de las condiciones térmicas, una mayor disponibilidad hídrica y una menor compactación del suelo (Verdú y García-Fayos, 1996b). Sin embargo, este efecto beneficioso de la percha sobre las plántulas no siempre es suficiente para compensar la mortalidad tan alta causada por la sequía estival (García-Fayos y Verdú 1998).

Durante tres años (1991 a 1994) se ha realizado un seguimiento de la emergencia y supervivencia de plántulas, en un lentiscar del Saler (Valencia). Se detectaron 651 plántulas (90,5% del total) en zonas cubiertas de vegetación, bajo los arbustos percha, mientras que en las zonas abiertas se encontró un número menor, 68 plántulas (9,5%). Después de cinco meses tras la emergencia, la proporción de plántulas supervivientes fue muy baja en los dos hábitats, el 7 % bajo los arbustos y el 2% en las zonas abiertas. Aunque la tasa de supervivencia no fue significativamente diferente entre los dos hábitats, el resultado combinado de emergencia por supervivencia, sí que fue notablemente diferente: sólo un dos por mil (0,095×0,02) de las plántulas emergidas en el lentiscar estudiado fueron reclutadas en las zonas abiertas, mientras que el 6% (0,905×0,07) fueron reclutadas bajos los arbustos (García-Fayos y Verdú, 1998).

Sin embargo, las escasas plántulas que sobreviven bajo los arbustos, apenas crecen por las limitaciones de luz; quedan así en estado casi latente, hasta que se produzca una perturba84

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

ción o se abra un claro en el matorral. Desde el punto de vista demográfico, forman un banco o reserva de plántulas, dispuesto para una regeneración rápida al cambiar las condiciones ambientales.

Cambiando de escala, en el paisaje fragmentado, típico de los ecosistemas mediterráneos, la supervivencia de semillas es mayor cuando la dispersión las aleja a los campos de cultivo o pastizales colindantes. La fragmentación de estos matorrales conlleva además un valor elevado en la relación perímetro/superficie, lo cual favorece la entrada de depredadores generalistas, típicos de los ecotonos, y aumenta la pérdida de semillas (Verdú y García-Fayos 1996a). Por tanto, la regeneración de las áreas de matorral (lentiscares) está limitada por la alta depredación derivada de su fragmentación, mientras que la colonización de nuevas áreas adyacentes (suelen ser cultivos abandonados) está favorecida por la menor depredación de semillas; aunque la lluvia de semillas será menor mientras mayor sea la distancia al matorral fuente.

Las semillas de lentisco tienen unos requerimientos mínimos para germinar; solamente es necesario eliminar la pulpa y aportar agua. La germinación es rápida y la emergencia de plántulas se completa entre los 23 y 100 días (García-Fayos y Verdú 1998). No se forman bancos de semillas persistentes en el suelo; las semillas que no germinan mueren debido a su escasa longevidad (Troumbis 1991, García-Fayos y Verdú 1998). Los requerimientos hídricos para disparar la germinación y permitir el establecimiento de plántulas en campo suponen lluvias de más de 100 litros distribuidas a lo largo de 7 días; eventos que se dan en el clima mediterráneo español durante 3 de cada 4 años. En consecuencia, el régimen de reclutamiento del lentisco es bastante continuado en el tiempo (Pérez-Cueva 1994, García-Fayos y Verdú 1998).

Las plantas adultas de lentisco tienen una capacidad alta de rebrotar después de un incendio, lo cual representa otra importante ventana de regeneración. Si bien las semillas mueren con el fuego (Salvador y Lloret 1995, Verdú 2000), los adultos rebrotan rápidamente a partir de sus órganos subterráneos (López-Soria y Castell 1992, Verdú 2000).

2.7. Frangula alnus en la Sierra del Aljibe (Cádiz) El avellanillo o arraclán (Frangula alnus) es un arbusto o pequeño árbol que se encuentra distribuido por grandes zonas de Europa y del oeste de Asia (Hampe et al. 2003). La subespecie típica (F. alnus subsp. alnus) ocupa la gran mayoría del área de distribución, mientras que F. alnus subsp. baetica (Rev. y Willk.) Rivas Goday crece en el sur de la Península Ibérica y el norte de Marruecos, siendo endémica del Mediterráneo Occidental (existe una tercera subespecie, F. alnus subsp. pontica en el centro y este de Anatolia). Este avellanillo iberomauritano (F. alnus baetica) es mucho más grande y longevo que su pariente euroasiático; por ejemplo alcanza hasta 15 m de altura (frente a 5-6 m), su tronco puede tener hasta 50 cm de diámetro (frente a 20 cm) y vive hasta 60 años (frente a 35 años; Hampe y Bairlein 2000). Las poblaciones mediterráneas suelen ser pequeñas, escasas y aisladas; estando la subespecie F. alnus baetica clasificada como vulnerable, según categorías de la UICN (VVAA 2000).

F. alnus baetica está restringida a lugares que garantizan una permanente disponibilidad de agua; crece principalmente cerca de cursos de agua o humedales, en zonas de montaña (Hampe y Arroyo 2002). Las poblaciones son relictas y su variación genética está distribuida sobre todo entre poblaciones; en otras palabras, la diversidad genética dentro de cada población es relativamente baja, pero poblaciones diferentes presentan composiciones genéticas muy divergentes y alcanzan por tanto un alto nivel de singularidad. Este patrón indica que las poblaciones disjuntas (por ejemplo de Marruecos, Cádiz y Cazorla) han experimentado un flujo génico prácticamente nulo entre ellas durante los últimos milenios (Hampe et al. 2003).

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El avellanillo no tiene capacidad de reproducción vegetativa y por tanto su regeneración depende exclusivamente de la producción de semillas. La floración tiene lugar entre mediados de abril y mediados de junio, estando limitada por la sequía veraniega. Las flores (autoincompatibles) son polinizadas por abejas, sírfidos y dípteros; existe una limitación de polen debida al nivel alto de geitonogamia. La variabilidad entre árboles en la atracción de los polinizadores es muy grande; unos pocos árboles muy grandes son los padres de la gran mayoría de las semillas producidas. Véanse detalles de la biología reproductiva en Medán (1994), Hampe y Bairlein (2000), Hampe y Arroyo (2002) y Hampe (2004).

El periodo de fecundación exitosa es breve, de finales de mayo a principios de junio, y las condiciones meteorológicas adversas en esta época pueden reducir bastante el éxito reproductor. Posiblemente, la producción de semillas ha disminuido durante las últimas décadas, debido al cambio climático; en particular por las lluvias primaverales cada vez menos intensas y las temperaturas más altas (García Barrón 2000).

La fructificación tiene lugar entre finales de junio y mediados de agosto; excepcionalmente hasta mediados de septiembre (Hampe y Bairlein 2000, Hampe 2004). Los frutos contienen dos o tres semillas y son consumidos (entre el 27 y 80% de la cosecha, dependiendo del lugar y año) por una variedad de aves nidificantes en el área; aunque sólo tres especies: el petirrojo (Erithacus rubecula), la curruca capirotada (Sylvia atricapilla) y el mirlo (Turdus merula), son responsables de la mayor parte (más del 90%) de la dispersión de las semillas (Hampe 2001). Los petirrojos jóvenes, sin territorios y muy móviles, son los dispersores más eficientes. A pesar de este fuerte consumo de frutos, globalmente, la dispersión ornitócora es poco eficiente; las distancias alcanzadas por las semillas desde el árbol fructificante más cercano siguen una distribución exponencial negativa; es decir, la gran mayoría de las semillas son depositadas bajo el árbol madre o bajo otro árbol de la misma especie (Hampe 2004).

La dispersión secundaria de las semillas por el agua es muy importante en estos bosques riparios de la Sierra del Aljibe (Hampe y Arroyo 2002, Hampe 2004). Las avenidas ocasionadas cuando las lluvias invernales son fuertes, arrastran y redistribuyen completamente la dispersión primaria de semillas (generada por los pájaros); muchas de las semillas son transportadas aguas abajo a cientos de metros de los árboles madre (Hampe 2004). Por otra parte, estas avenidas son un agente directo de mortalidad de las semillas (por arrastre y fricción con los sedimentos del cauce), e indirecto al depositarlas en bancos de arena, con poca capacidad de retención de agua en verano, donde las plántulas sufren una mortalidad elevada (Hampe y Arroyo 2002).

Los agentes más importantes que causan la mortalidad de la mayor parte de las plántulas de F. alnus baetica son: la desecación durante la sequía del verano, la herbivoría tanto por vertebrados como por invertebrados, y la escorrentía durante las avenidas invernales que arrastran muchas de las plántulas que habían logrado sobrevivir durante el verano anterior (precisamente gracias a su posición próxima al curso de agua). En consecuencia, la supervivencia de las plántulas de avellanillo suele ser extremadamente baja; por ejemplo, ninguna de las 1044 plántulas marcadas en un experimento sobrevivió hasta el segundo año (Hampe y Arroyo 2002). Sin embargo, una vez superado el primer año, la tasa de supervivencia de las plántulas aumenta considerablemente (Hampe, datos inéditos).

Los patrones temporales de reclutamiento son muy variables; la abundancia de las plántulas en un micrositio determinado puede variar 10-20 veces entre años, en respuesta a la fuerte variabilidad en las lluvias y las escorrentías de agua. Sin embargo, los patrones espaciales en la distribución de plántulas son bastante estables. Posiblemente las características del 86

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micrositio influyan más sobre la dispersión diferencial de las semillas por el agua, que la variabilidad en la escorrentía. Los patrones espaciales entre micrositios son, por tanto, bastante predecibles, mientras que los patrones temporales de abundancia de plántulas son muy poco predecibles (Hampe 2004).

La depredación postdispersiva de semillas por roedores es muy alta y destruye más del 90% de las semillas viables, una vez que han llegado al suelo (Hampe y Arroyo 2002, Hampe 2004). Las semillas que sobreviven, germinan en su mayoría y no queda un banco persistente de semillas enterradas en el suelo (Hampe 2004).

Las poblaciones de F. alnus baetica del sur de España crecen en el límite de su tolerancia climática; la estacionalidad y relativa baja intensidad de las precipitaciones limitan su regeneración y afectan a la estructura de edades. En un análisis dendrocronológico de cinco poblaciones, se ha encontrado una correlación significativa entre la abundancia de árboles (con edades igual o mayor de 20 años) y la precipitación durante esos años (Hampe y Arroyo 2002). Además de las limitaciones climáticas, la presión herbívora del ganado y de los animales de caza (ciervos y corzos), es un factor cada vez más limitante para la regeneración del avellanillo. El análisis demográfico de cinco poblaciones grandes de F. alnus baetica en la Sierra del Aljibe (Cádiz), ha detectado una alarmante escasez de plantas jóvenes (la curva de edades sigue una distribución de Poisson, con el pico en una edad de más de 20 años), lo cual alerta sobre un declive importante y difícilmente evitable de estas poblaciones en los próximos años (Hampe y Arroyo 2002).

3. Principales componentes del nicho de regeneración En el paisaje mediterráneo, heterogéneo en el espacio y el tiempo, las diferencias en el nicho de regeneración de las especies leñosas favorecen su coexistencia y mantienen la diversidad del bosque. ¿Cuáles son las principales dimensiones de ese nicho de regeneración?

A partir de los siete casos de estudio revisados se pueden inferir los principales factores abióticos y bióticos que limitan la regeneración en ambientes mediterráneos (véase también la revisión general en Kitajima y Fenner, 2000). Los patrones de variabilidad espacial y temporal de estos factores, combinados con las respuestas diferenciales de las diferentes especies leñosas (en su fase regenerativa) a los mismos factores, resultarán en su separación (o solapamiento) según esos factores (dimensiones) del nicho de regeneración.

3.1. Respuesta al déficit hídrico En un contexto histórico, los cambios climáticos antiguos y en particular la persistencia de la sequía estacional (típica del clima mediterráneo) que comenzó hace unos tres millones de años, supusieron la extinción de la flora terciaria de tipo tropical. Mientras que otra flora xerófila empezó a diversificarse y expandirse desde los refugios xéricos en los que había permanecido relicta hasta entonces (Axelrod 1975, Herrera 1992, Marañón 1999; véase capítulo 2). La sequía estival también ha debido ser una fuerte presión selectiva para las nuevas formas de arbustos y herbáceas diversificadas en época más reciente (durante la etapa de clima mediterráneo). En los bosques y matorrales actuales, los patrones de humedad del suelo, en el espacio y el tiempo, determinan en gran parte la distribución y abundancia de las especies leñosas (véase capítulo 2). A pequeña escala, la heterogeneidad en esta disponibilidad de agua, combinada con la respuesta diferencial de las semillas y plántulas de las diferentes especies, permite una separación en sus patrones de regeneración.

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En todos los casos revisados en la sección dos, se ha detectado el intenso déficit hídrico que ocurre durante la prolongada sequía estival del clima mediterráneo como la principal causa de mortalidad de las plántulas del primer año, y, por tanto, como uno de los principales filtros ecológicos en el reclutamiento de las poblaciones de árboles y arbustos. Por tanto, la respuesta diferencial al déficit hídrico sería la principal componente del nicho de regeneración.

Existe toda una variedad de rasgos de morfología funcional y ecofisiología de las plántulas mediterráneas que les permiten exhibir una gama amplia de respuestas al déficit hídrico; por ejemplo, longitud y grosor de las raíces, capacidad de almacenar agua en ellas, longevidad y fenología de las hojas, área foliar específica, conductancia estomática y transpiración cuticular y capacidad de resistencia a la cavitación (véanse detalles en capítulo 6).

La disponibilidad del agua en el suelo tiene complejos patrones espaciales y temporales, a diferentes escalas, que dependen del régimen de lluvias, la topografía, el espesor, textura y estructura del suelo, etc. A escala de rodal, es de gran interés la heterogeneidad en la humedad del suelo asociada a árboles y arbustos, que puede generar efectos de facilitación sobre el reclutamiento (efecto de plantas nodrizas); este efecto beneficioso parece ser más acusado en condiciones más adversas de aridez. Desde un punto de vista aplicado, se han utilizado con éxito los “arbustos nodriza’’ para mejorar la supervivencia y crecimiento de los brinzales en programas de reforestación (Castro et al. 2002a, 2004b, Gómez-Aparicio et al. 2004; véase capítulo 13). Por el contrario, se han encontrado patrones espaciales de plántulas que muestran una “repulsión’’ a estar bajo árboles adultos (caso del pino negro; Fig. 3. 1), que parecen estar relacionados con la respuesta a la falta de luz.

3.2. Respuesta al déficit lumínico La luz, tanto en intensidad como en la cualidad del espectro, es un agente regulador de la germinación de las semillas. En general, la luz solar estimula y aumenta la velocidad de germinación de las semillas. Esta respuesta positiva a la luz parece estar favorecida por al menos dos presiones selectivas, por un lado germinar en la superficie del suelo confiere más probabilidades de éxito que hacerlo enterrada en profundidad; por otro lado, germinar en un claro abierto e iluminado del bosque también aumenta la probabilidad de éxito respecto a una zona densa y oscura. Pero además, algunas semillas son capaces de discriminar la cualidad espectral de la luz. Si se iluminan con una luz enriquecida en la zona de rojo-lejano del espectro (como la que resulta de filtrar la luz solar a través de las copas de los árboles) se induce el letargo de las semillas. Si posteriormente se iluminan con luz blanca, señal de que se ha abierto un claro en el bosque o matorral, se estimula la germinación. La capacidad de las semillas de formar bancos persistentes en el suelo y de percibir el ambiente lumínico, para detectar la apertura de claros en la vegetación, permite ampliar la dimensión temporal del nicho de regeneración (Marañón 2001, Díaz-Villa et al. 2002, 2003).

Una vez emergida la plántula, y tras agotar las reservas de la semilla, requiere una cantidad mínima de luz para mantener un balance positivo de carbono. En el otro extremo del gradiente lumínico, las plántulas pueden sufrir efectos negativos de fotoinhibición por exceso de luz. Existe una variedad de rasgos morfológicos y ecofisiológicos de las plántulas de diferentes especies, asociados tanto a la tolerancia a la sombra como a la resistencia a la fotoinhibición (véase capítulo 12). En casos de bosques maduros con sombra densa, es frecuente encontrar bancos de plántulas de diversas edades que persisten apenas sin crecer, hasta que cambian las condiciones lumínicas (generalmente por la caída de un árbol viejo) y pueden completar la regeneración.

El ambiente lumínico en el suelo del bosque, tal como lo perciben las semillas y plántulas, es muy heterogéneo en el espacio y extraordinariamente dinámico en el tiempo; esta gran 88

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

heterogeneidad afecta al nicho de regeneración tanto de plantas como de animales (Nicotra et al. 1999, Valladares 2004). La gestión del bosque influye sobre los patrones lumínicos; por ejemplo, el abandono del uso tradicional del bosque mediterráneo conduce a una gradual recuperación del dosel arbóreo, y con frecuencia a una disminución de la heterogeneidad espacial y temporal de la luz (Fig. 3. 8; Valladares y Guzmán-Asenjo 2004).

Las variadas respuestas a la luz de las semillas y plántulas de las diferentes especies leñosas, combinadas a la heterogeneidad espacio-temporal del ambiente lumínico del bosque, permiten una gran diversificación del nicho de regeneración, en su componente relacionada con la luz. Por otra parte, es frecuente que existan respuestas contradictorias al mismo factor en diferentes fases de la regeneración (Schupp 1995, Battaglia et al. 2000, Marañón et al. 2004); por ejemplo, en el caso del pino silvestre (véase sección 2. 2) se comprobó que los micrositios expuestos son favorables para la germinación de las semillas, pero letales por la mortalidad elevada de las plántulas. El éxito del reclutamiento en cada tipo de micrositio será el producto de las probabilidades de éxito en las diferentes fases del ciclo de regeneración.

Figura 3.8. Heterogeneidad espacial de la luz directa que llega al sotobosque en tres tipos de hayedos pirenaicos, y en un alcornocal seminatural (abandonado) en el Parque Natural de los Alcornocales (Cádiz). La heterogeneidad se expresa como variabilidad en la radiación directa (semivarianza) en función de la distancia entre puntos. La radiación se estimó mediante fotografías hemisféricas tomadas cada metro y está expresada en porcentaje de la radiación máxima disponible en los claros. Cada punto es el valor medio de un mínimo de 50 medidas. La heterogeneidad lumínica del sotobosque fue mayor en el alcornocal que en cualquiera de los hayedos, como revela la mayor variabilidad en la luz disponible entre puntos tanto próximos (2-5 m) como distantes entre sí (más de 25 m). ¿Podría esta diferente heterogeneidad espacial de la luz explicar la mayor diversidad del sotobosque del alcornocal? Elaborado a partir de datos inéditos de F. Valladares, T. Marañón y M. A. Zavala.

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Factores históricos y ambientales

Aunque para facilitar la exposición se han tratado por separado los dos factores principales del medio abiótico que limitan la regeneración - el déficit hídrico y el lumínico -, en realidad interactúan de una forma compleja y es difícil considerar sus efectos de forma aislada (véase capítulo 12; Sack et al. 2003, Marañón et al. 2004).

3.3. Respuestas a otros factores abióticos Otros factores del medio físico (además de la sequía y la sombra) también pueden ser importantes como limitadores de la regeneración en ambientes mediterráneos y sus efectos sobre las diferentes especies leñosas pueden representar variaciones en el nicho de regeneración. Las bajas temperaturas (nevadas y heladas ocasionales) causan una elevada mortalidad sobre las plántulas, impidiendo la expansión de las especies más sensibles al frío hacia las zonas más elevadas en las montañas o hacia el interior de la Península, con clima continental. Las tendencias actuales de calentamiento global están permitiendo la migración paulatina de algunas especies hacia cotas de mayor altitud; por ejemplo el pino negro en los Pirineos (véase sección 2. 1 y capítulos 14 y 15). Las temperaturas altas también pueden ser una limitación para la regeneración.

Algunas plántulas más sensibles cuando están en micrositios descubiertos y expuestos al sol durante el verano pueden sufrir un calentamiento excesivo y morir; mientras que otras tienen características de protección y recuperación de los daños que les permite sobrevivir y reclutar en sitios abiertos. Los patrones contrastados de reclutamiento en zonas abiertas frente al interior del bosque, responden a efectos combinados de respuesta a sombra y sequía (como vimos anteriormente), pero también a tolerancia a las altas temperaturas (véase capítulo 12).

La escasez de agua es un limitante esencial en ambientes mediterráneos, pero también, aunque parezca paradójico, el exceso de agua puede limitar la regeneración en determinados micrositios. El encharcamiento estacional en las márgenes de ríos y arroyos, en zonas de manantiales o acumulación de aguas de escorrentía, puede inhibir la germinación de semillas y producir la mortalidad de las plántulas, impidiendo el establecimiento de numerosas especies en determinados microhábitats (proclives al encharcamiento), donde sólo se instalan aquéllas tolerantes a la anoxia radicular. En realidad el factor ecológico limitante en estos casos es la disponibilidad de oxígeno, en un suelo aireado, para las raíces y existe una variabilidad entre las especies leñosas en cuanto a su tolerancia a esta escasez de oxígeno (anoxia).

La heterogeneidad en la composición química del suelo, que básicamente depende del material originario del que procede, también tiene un conocido efecto diferencial sobre el reclutamiento de las especies. Es conocida la distribución preferente de las especies de plantas en determinados tipos de suelos; por ejemplo las calcícolas en suelos calizos de pH básico, las silicícolas en suelos silíceos de pH ácido, y las halófilas en suelos salinos (véase capítulo 2). En el caso de los suelos ácidos, la disponibilidad elevada del aluminio y sus efectos tóxicos, parece ser el principal limitante para la germinación de las semillas y el establecimiento de las plántulas, de las especies más sensibles.

A escala de rodal, existe una interesante fuente de heterogeneidad química debida la composición de la hojarasca. Los árboles actúan como organismos ingenieros que bombean elementos minerales del suelo profundo y los depositan en superficie en forma de hojarasca (véase capítulo 17). Las diferentes especies de árboles y arbustos absorben y acumulan de forma diferente los elementos disponibles del suelo, y por tanto originan patrones químicos en la hojarasca y el suelo superficial, que deben influir sobre la germinación y establecimiento de las plántulas. Además, en las hojas de muchas especies de plantas se acumulan compuestos orgánicos, que son tóxicos para los herbívoros; al descomponerse la hojarasca son liberados y pueden inhibir la germinación de las semillas (fenómeno conocido como alelopatía).

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Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

3.4. Efectos diferenciales de los depredadores de semillas y plántulas La depredación de semillas y plántulas se puede considerar, después de la sequía, como la principal limitación a la regeneración de las plantas leñosas en ambiente mediterráneos (véanse los capítulos 8 y 13). Como consecuencia de la actividad de los depredadores, sólo una mínima parte de las semillas sobrevive para poder germinar. Muchas especies leñosas mediterráneas presentan una regeneración muy limitada debido a estas tasas de depredación de semillas tan elevadas (Castro et al. 1999, 2002b). Por otra parte, la acción selectiva de los depredadores entre especies y entre microhábitats, y su variabilidad en el tiempo, puede originar una diversificación en el nicho de regeneración.

Las semillas difieren en su capacidad de disuadir a los depredadores (por ejemplo, mediante protecciones físicas o químicas), o al menos de evitarlos (por ejemplo, con un tamaño pequeño poco rentable desde el punto de vista nutritivo; véase Díaz (1996) para una revisión). Se ha comprobado una relación inversa entre el tamaño de las semillas de encina y el porcentaje de depredación por ratones: de un conjunto de bellotas dispersadas artificialmente, las más pequeñas tuvieron mayor tasa de supervivencia (Gómez 2004a). En otro experimento, se sembraron bellotas de dos especies (Quercus suber y Q. canariensis); se encontró una depredación diferencial por ratones entre especies (mayor para el alcornoque) y entre micrositios (mayor bajo los matorrales) (Pérez-Ramos et al. 2004). Sin embargo, en estos experimentos habría que distinguir entre el efecto de los roedores como depredadores y como dispersantes secundarios (‘‘roban’’ las semillas pero una parte de ellas no son depredadas).

La plántula recién emergida ya no tiene la capacidad de resistencia de la semilla, pero tampoco tiene la robustez física de los árboles adultos. Durante este período vulnerable, la joven planta debe crecer rápidamente y al mismo tiempo defenderse de los depredadores; estas dos funciones requieren inversiones energéticas sobre características morfológicas contrapuestas (véase capítulo 7). La supervivencia de la plántula frente a los depredadores estará favorecida por toda una gama de protecciones físicas y químicas (por ejemplo, espinas, cutícula gruesa, compuestos tóxicos, etc.) o simplemente por su menor palatabilidad (escaso valor nutritivo). La variabilidad morfológica y química de las plántulas y brinzales de las diferentes especies leñosas, en conjunción con la diversidad de herbívoros vertebrados e invertebrados (selectivos y generalistas) y a su comportamiento variable en el espacio y el tiempo, suponen una compleja red de interacciones planta-animal en el bosque, que a su vez diversifican el nicho de regeneración (véase también capítulo 13). Mediante un consumo selectivo de los brinzales, los herbívoros pueden alterar el curso de la sucesión ecológica y la composición específica de la comunidad forestal. De hecho, la fuerte presión ganadera sufrida por los sistemas forestales mediterráneos ha provocado la casi desaparición de especies caducas o semicaducas a favor de las perennifolias, como las coníferas y encinas, mucho menos palatables (Cuartas y García-González 1992). Algunas especies arbóreas, como el arce, el quejigo o el serbal, son actualmente raras en nuestros bosques fundamentalmente porque han sido y son muy consumidas por los herbívoros ungulados (véase capítulo 13).

3.5. Efectos de otros agentes bióticos La primera condición para que comience el ciclo de regeneración de una especie leñosa en un micrositio determinado es que existan semillas disponibles. La probabilidad de que ocurra ese evento dependerá de los patrones espacio-temporales de la producción y dispersión de semillas, que son muy variables entre especies (véase capítulo 8). Se ha estudiado con detalle el papel de las aves frugívoras en la diseminación espacial de las semillas de plantas con frutos, y en sus consecuencias para el reclutamiento (véanse ejemplos del Prunus mahaleb, Pis91

Factores históricos y ambientales

tacia lentiscus y Frangula alnus en la sección 2); un caso especial de dispersante primario sería el arrendajo que disemina y entierra bellotas, que no siempre consume (véase sección 2. 4). También son importantes los dispersores secundarios (p. ej., los ratones) de las semillas que se dispersan por gravedad (como las de encina), porque suponen una diseminación en el espacio y un aumento en sus tasas de supervivencia al ser enterradas (véase sección 2. 4). La distribución espacial de las semillas en el suelo (punto inicial de la regeneración) será función de la distribución de los árboles madres, de su producción neta de semillas (restando las que sufren depredación pre-dispersiva) y la dispersión de esas semillas (bien por el viento, por gravedad o por animales). Las preferencias alimenticias y el comportamiento de los animales dispersores tienen así un efecto importante sobre el nicho de regeneración de las diferentes especies leñosas.

Los efectos de las plantas adultas (árboles y arbustos) sobre las semillas y plántulas que están bajo ellas son múltiples, tanto directos como indirectos (véase capítulo 13). Los árboles, como organismos ingenieros, cambian las condiciones del medio físico y químico a su alrededor. Un efecto adverso muy importante es la intercepción de la luz, que afecta a la germinación de las semillas y reduce el crecimiento de las plántulas (véase sección 3. 2). Pero al mismo tiempo puede tener un efecto beneficioso, reduciendo las pérdidas de agua del suelo y limitando el calentamiento excesivo; si el balance neto es positivo se pueden producir fenómenos de facilitación, cuando la supervivencia y el crecimiento de las plántulas son mayores bajo arbustos y árboles. El efecto de las plantas nodriza sobre el nicho de regeneración es complejo; incluye cambios en el microclima (luz, temperatura y humedad), en la fertilidad, humedad y estructura del suelo, y en algunos casos (como los matorrales espinosos), suponen una protección contra los herbívoros. Estos fenómenos de facilitación de la regeneración por plantas adultas son muy frecuentes en los ambientes mediterráneos; por ejemplo el caso de estudio del pino silvestre en Sierra Nevada (sección 2. 2; véase también capítulo 13).

La acumulación de la hojarasca de los árboles también produce un efecto indirecto sobre el reclutamiento. En los micrositios donde se concentra un espesor considerable de hojarasca, las semillas, especialmente las de tamaño pequeño, que germinan en superficie se encuentran con gran dificultad para que sus raicillas accedan al suelo mineral, y corren gran riesgo de morir desecadas. Sin embargo, las semillas de tamaño grande, como las de encina, pueden estar favorecidas precisamente en los microhábitats con mayor espesor de hojarasca (por ejemplo en el estudio en las Sierras Catalanas, sección 2. 3). El espesor de la hojarasca, asociado al diferente tamaño de las semillas, supone también una diversificación del nicho de regeneración.

La composición química de la hojarasca, por ejemplo el contenido en metales pesados y en sustancias alelopáticas, origina un patrón de heterogeneidad química en el suelo del bosque que condiciona la germinación de las semillas y el establecimiento de las plántulas, de forma diferente según la especie. Esta compleja interacción planta-planta ha sido poco estudiada en bosques mediterráneos.

Los organismos patógenos que habitan el suelo, en particular bacterias y hongos, pueden causar una elevada mortalidad de plántulas, que suele depender de la densidad (mayor cuando las plántulas están aglomeradas). La heterogeneidad ambiental influye sobre las poblaciones de los patógenos y también sobre el vigor y capacidad de resistencia de las plántulas; por ejemplo, ambos factores pueden contribuir a que la mortalidad debida a patógenos sea mayor en micrositios sombreados. La susceptibilidad a los diferentes patógenos en la fase de plántula también debe diferir entre las especies leñosas, aunque se conoce poco, y contribuir a la separación en el nicho de regeneración.

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Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Las micorrizas facilitan la absorción de nutrientes minerales, en particular de fósforo, por parte de las plántulas de la mayor parte de las especies leñosas ibéricas. Existen diferentes tipos de hongos micorrícicos (por ejemplo, arbusculares, ectomicorrizas, ericáceos, etc.); su grado de infección y la eficiencia en la simbiosis difiere con la especie de planta hospedadora. La efectividad de las micorrizas, mejorando el estado nutritivo de la plántula y su supervivencia, será mayor en las condiciones de escasez de nutrientes y suelos ácidos. La heterogeneidad espacial en la fertilidad del suelo, combinada a las complejas interacciones hongo plántula, suponen otra fuente de diversificación del nicho de regeneración. Además, pueden existir conexiones entre las raíces de las plántulas y de los árboles, a través de las hifas de los hongos, que complican el entendimiento de la dinámica de las comunidades de plántulas en condiciones naturales.

3.6. Efectos de las perturbaciones En los ecosistemas mediterráneos, el fuego es una de las perturbaciones recurrentes que han conformado la composición y estructura del bosque actual. Las altas temperaturas de los incendios matan a la mayor parte de las semillas que están en la superficie del suelo, al mismo tiempo que eliminan las plántulas y brinzales (véase capítulo 4). Las semillas que persisten largo tiempo, enterradas en el suelo (por ejemplo de cistáceas, labiadas y leguminosas), pueden ver estimulada su germinación con las altas temperaturas del fuego, emerger y beneficiarse de la abundancia de radiación (al ser eliminada la cubierta vegetal) y de nutrientes minerales (en las cenizas) del suelo (Marañón 2001). El cambio global y las tendencias futuras en la intensidad y recurrencia de los incendios, puede variar la composición de especies de los bosques y matorrales, favoreciendo las especies con síndromes de regeneración (por ejemplo, formación de bancos de semilla en el suelo) que les permita resistir este tipo de perturbaciones. Significativamente, de las seis especies de árboles y arbustos cuya regeneración ha sido revisada en la sección 2, ninguna forma bancos de semillas persistentes en el suelo, y sólo dos (la encina y el lentisco) tienen capacidad de rebrote de cepa.

Las avenidas y arroyadas producidas durante las tormentas, arrastran parte del suelo incluyendo los bancos de semillas, y las plántulas y brinzales (véase capítulo 11 sobre los efectos de la erosión). Por ejemplo, en los bancos de arena de las orillas de los arroyos de la Sierra del Aljibe (Cádiz), emerge una gran densidad de plántulas de Frangula alnus, pero que tienen poca probabilidad de éxito, ya que son eliminadas prácticamente todas durantes las avenidas invernales (véase sección 2. 7). Sin embargo, las corrientes de agua también pueden actuar como un agente dispersor secundario que disemina las semillas aguas abajo.

3.7. Un nicho multidimensional En conclusión, las componentes del nicho de regeneración son múltiples. Las semillas y plántulas de las diferentes especies leñosas ibéricas difieren en sus respuestas a la sequía estacional, a la sombra intensa, al frío y al calor extremos, al encharcamiento y a la acidez del suelo. Difieren en la susceptibilidad a ser depredadas por insectos, aves y mamíferos, y a ser infectadas por patógenos del suelo. Difieren en el tipo de hongo con el que forman micorrizas y en su grado de infección y efectividad. Difieren en la resistencia a las perturbaciones, como incendio, erosión y avenidas. Difieren en los patrones de dispersión de sus semillas, tanto primaria como secundaria. Las interacciones con las plantas adultas pueden ser positivas (facilitación) o negativas (competencia, alelopatía, atracción de depredadores) y difieren según la especie. En consecuencia, las diferencias entre las especies en su fase de regeneración, en este nicho multidimensional, combinada a la heterogeneidad espacial y temporal del medio, favorecen su coexistencia y el mantenimiento de la diversidad de los bosques y matorrales, a dis93

Factores históricos y ambientales

tintas escalas espaciales y temporales. En este contexto, no todas las especies coinciden geográficamente, e incluso dentro de la misma región geográfica, no todas ocupan el mismo hábitat (por ejemplo el alcornoque y la encina en la provincia de Cádiz). Por otra parte, debido a la escasa producción de semillas de muchas especies leñosas y a la limitación de la dispersión, sólo una fracción de los microhábitats adecuados potenciales está realmente ocupado en condiciones naturales, lo cual limita considerablemente las dimensiones del nicho real.

Aunque las diferentes especies leñosas muestran respuestas especie-específicas a la heterogeneidad espacial, se puede inferir que la limitación de luz, y sobre todo de agua, son los principales ejes abióticos que condicionan la regeneración de la mayoría de las especies leñosas. Por otro lado, la depredación de semillas y la herbivoría constituyen factores bióticos fundamentales que también limitan la regeneración en los ecosistemas mediterráneos.

El concepto de nicho de regeneración es una herramienta útil para explicar la dinámica de las comunidades, pero no implica la existencia de unas condiciones homogéneas y estables del sistema (cómo eran asumidas en la ecología teórica de los 60s). Tampoco supone la existencia de un bosque “clímax” en equilibrio con el clima y la geología. Las comunidades están sometidas a constantes cambios, con frecuentes perturbaciones (por ejemplo, caída de árboles y formación de claros), que mantienen un mosaico de parches en distinto estado de regeneración. Además de las diferencias en el nicho de regeneración, los procesos estocásticos pueden permitir que aquellas especies menos competitivas sean capaces de capturar algunos de los micrositios disponibles (Beckage y Clark 2003).

Los estudios coordinados, como los de la red GLOBIMED que ha permitido realizar esta síntesis, pueden impulsar un conocimiento multi-disciplinar de la regeneración de las especies leñosas ibéricas y cubrir las lagunas más evidentes.

4. Implicaciones para la gestión La conservación de un bosque supone mantener las condiciones para que se regeneren sus poblaciones de árboles y arbustos. Cada vez es más frecuente la existencia de bosques envejecidos, con una estructura de edades donde faltan las clases más jóvenes. La identificación de los cuellos de botella que impiden la regeneración es esencial para procurar subsanarlos o en su caso para planificar programas de restauración o regeneración asistida.

El conocimiento del nicho de regeneración para las diferentes especies leñosas ayudará en la restauración y reforestación de áreas quemadas o cultivos abandonados. Por ejemplo, el estudio de los efectos de facilitación por los arbustos sobre las plántulas de pino silvestre en Sierra Nevada ha contribuido al diseño de técnicas alternativas de reforestación utilizando plantas nodrizas (Castro et al. 2002a, 2004b, Gómez-Aparicio et al. 2004). Por otra parte, la respuesta de las plántulas de las diferentes especies a las condiciones de agua, luz, tipo de suelo y sus interacciones con las micorrizas, ayudará a mejorar las técnicas de reforestación; en muchas de las reforestaciones actuales se utilizan especies autóctonas de árboles y arbustos, de las que se conoce poco sobre sus requerimientos de regeneración.

En una etapa intermedia, después de cortas frecuentes y posterior abandono, se pueden encontrar encinares rebrotados de cepa, con gran densidad de ramas y bancos de plántulas, estancados en su crecimiento. Se ha sugerido un manejo de apertura de claros y fragmentación del dosel, que permita completar el reclutamiento (Espelta et al. 1995). Un problema similar ocurre en muchos alcornocales, donde también se ha recomendado el aclareo del dosel para promover la regeneración (Torres 2003). Por el contrario, en las dehesas la excesiva pre94

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

sión ganadera y la escasez de dispersantes y matorrales nodriza impide la regeneración; se ha sugerido la inclusión de manchas de matorral en un paisaje en mosaico, establecidos mediante exclusión temporal del ganado y otros grandes herbívoros, que sirvan de protección a los brinzales y de refugio a los animales dispersantes secundarios (Pulido y Díaz 2002).

Los estudios de los requerimientos para la regeneración de las diferentes especies, combinados con la información disponible sobre la heterogeneidad espacial y temporal del medio, permiten desarrollar modelos mecanicistas de la dinámica del bosque y simular escenarios de cambio global, que pueden ser utilizados por los gestores (véase capítulo 9 sobre los modelos forestales).

Agradecimientos Los autores de este capítulo colectivo agradecen la ayuda prestada por las diversas instituciones y personas que han posibilitado la realización con éxito de los casos de estudio reseñados y que por limitaciones de espacio no se pueden detallar. En particular, T. M., J. C. y R. Z. han sido financiados por el proyecto HETEROMED (REN2002-04041-C02) y M.D. por los proyectos REN2003-07048/GLO (MCYT) y 096/2002 (MMA), durante la realización de esta revisión. Las redes temáticas GLOBIMED (MCYT) y REDBOME (PAI, Junta de Andalucía) han facilitado las interacciones y la puesta en común de las experiencias para gestar este capítulo.

Bibliografía Axelrod, D. I. 1975. Evolution and biogeography of Madrean-Tethyan sclerophyll vegetation. Annals of Missouri Botanical Garden 62: 280-334.

Battaglia, L. L., S. A. Foré y R. R. Sharitz. 2000. Seedling emergence, survival and size in relation to light and water availability in two bottomland hardwood species. Journal of Ecology 88: 1041-1050.

Beckage, B. y J. S. Clark. 2003. Seedling survival and growth of three forest tree species: the role of spatial heterogeneity. Ecology 84: 1849-1861.

Blanco, E., M. A. Casado, M. Costa, R. Escribano, M. García, M. Génova, A. Gómez, F. Gómez, J. C. Moreno, C. Morla, P. Regato, y H. Sáinz. 1997. Los bosques ibéricos. Una interpretación geobotánica. Planeta, Madrid.

Broncano M. J., M. Riba y J. Retana. 1998. Seed germination and seedling performance of two Mediterranean tree species, holm oak (Quercus ilex L.) and Aleppo pine (Pinus halepensis Mill.): a multifactor experimental approach. Plant Ecology 138: 17-26 Brubaker, L. B. 1986. Responses of tree populations to climatic change. Vegetatio 67: 119-130.

Caldwell, M. M. y R. W. Pearcy (editores). 1994. Exploitation of environmental heterogeneity by plants: ecophysiological processes above- and below-ground. Academic Press, San Diego, EEUU. Callaway, R. M. 1992. Effect of shrubs on recruitment of Quercus douglasii and Q. lobata in California. Ecology 73: 2118-2128.

Camarero, J. J. 1999. Growth and regeneration patterns and processes in Pinus uncinata Ram. treeline ecotones in the Pyrenees and in an isolated population in the Western distribution limit in Spain. Tesis Doctoral, Universidad de Barcelona.

Camarero, J. J. y E. Gutiérrez. 1999a. Structure and recent recruitment at alpine forest-pasture ecotones in the Spanish central Pyrenees. Écoscience 6: 451-464.

Camarero, J. J. y E. Gutiérrez. 1999b. Estructura, patrón espacial y regeneración de una población de Pinus uncinata Ram. en su límite occidental de distribución (Castillo de Vinuesa, Soria-La Rioja). Zubía 17: 99-153.

Camarero, J. J. y E. Gutiérrez. 2002. Plant species distribution across two contrasting treeline ecotones in the Spanish Pyrenees. Plant Ecology 162: 247-257.

Camarero, J. J. y E. Gutiérrez. 2004. Pace and pattern of recent treeline dynamics: response of ecotones to climatic variability in the Spanish Pyrenees. Climatic Change 63: 181-200.

Camarero, J. J., E. Gutiérrez y M. J. Fortin. 2000. Spatial pattern of subalpine forest-alpine grassland ecotones in the Spanish Central Pyrenees. Forest Ecology and Management 134: 1-16.

Cantegrel, R. 1983. Le Pin à crochets pyrénéen: biologie, biochimie, sylviculture. Acta Biologica Montana 2-3: 87-330.

Castro, J., J. M. Gómez, D. García, R. Zamora y J. A. Hódar. 1999. Seed predation and dispersal in relict Scots pine forests from south Spain. Plant Ecology 145: 115-123.

95

Factores históricos y ambientales Castro, J., R. Zamora, J. A. Hódar J.A. y J. M. Gómez. 2002a. Use of shrubs as nurse plants: a new technique for reforestation in Mediterranean mountains. Restoration Ecology 10: 297-305.

Castro, J., R. Zamora y J. A. Hódar. 2002b. Mechanisms blocking Pinus sylvestris colonisation of Mediterranean mountain meadows. Journal of Vegetation Science 13: 725-731.

Castro, J., R. Zamora, J. A. Hódar y J. M. Gómez. 2004a. Seedling establishment of a boreal tree species (Pinus sylvestris) at its southernmost distribution limit: consequences of being in a marginal Mediterranean habitat. Journal of Ecology 92: 266-277.

Castro, J., R. Zamora, J. A. Hódar, J. M. Gómez y L. Gómez-Aparicio. 2004b. Benefits of using shrubs as nurse plants for reforestation in Mediterranean mountains: a 4-year study. Restoration Ecology 12: 352-358.

Ceballos y Fernández de Córdoba, L. y J. Ruiz de la Torre. 1979. Árboles y arbustos de la España Peninsular. ETSIM, Madrid.

Clark, J. S., M. Silman, R. Kern, E. Macklin y J. Hilleris-Lambers. 1999. Seed dispersal near and far: Patterns across temperate and tropical forests. Ecology 80: 1475-1494.

Cortés, P. 2003. Distribución y dinámica de un Quercus caducifolio (Q. cerrioides Willk. & Costa) y uno perennifolio (Q. ilex L.) en Catalunya. Análisis de la ecología de la reproducción, la respuesta de las plántulas a factores ambientales y la respuesta a las perturbaciones. Tesis doctoral, Universidad Autónoma de Barcelona, Barcelona.

Cuartas , P. y R. García-González. 1992. Quercus ilex browse utilization by caprini in Sierra de Cazorla and Segura (Spain). Vegetatio 100: 317-330.

Debussche, M. y P. Isenmann. 1994. Bird-dispersed seed rain and seedling establishment in patchy Mediterranean vegetation. Oikos 69: 414-426.

Debussche, M., J. Lepart y J. Molina. 1985. La dissémination des plantes à fruits charnus par les oiseaux: rôle de la structure de la végétation et impact sur la succession en région méditerranéenne. Acta Oecologica 6: 65-80.

Díaz, M. 1996. Food choices by seed-eating birds in relation to seed chemistry. Comparative Biochemistry and Physiology 113A: 239-246.

Díaz, M. 2002. Elementos y procesos clave para el funcionamiento de los sistemas naturales: las medidas con significado funcional como alternativa a los indicadores clásicos. Páginas 229-264 En: L. Ramírez, coordinador.

Indicadores ambientales. Situación actual y perspectivas. Organismo Autónomo Parques Nacionales, Ministerio de Medio Ambiente, Madrid.

Díaz, M. y C. L. Alonso. 2003. Wood mouse Apodemus sylvaticus winter food supply: density, condition, breeding, and parasites. Ecology 84: 2680-2691.

Díaz, M., A. P. Møller y F. J. Pulido. 2003. Fruit abortion, developmental selection and developmental stability in Quercus ilex. Oecologia 135: 378-385.

Díaz, M., F. J. Pulido y A. P. Møller. 2004. Herbivore effects on developmental instability and fecundity of holm oaks. Oecologia 139: 224-234.

Díaz, M., T. Santos y J. L. Tellería. 1999. Effects of forest fragmentation on the winter body condition and population parameters of an habitat generalist, the wood mouse Apodemus sylvaticus: a test of hypotheses. Acta Oecologica 20: 39-49.

Díaz-Villa, M. D., T. Marañón y J. Arroyo. 2002. Regeneración del bosque mediterráneo: bancos de semillas en el suelo y emergencia de plántulas. Almoraima 27: 207-212.

Díaz-Villa, M. D., T. Marañón, J. Arroyo y B. Garrido. 2003. Soil seed bank and floristic diversity in a forest-grassland mosaic in southern Spain. Journal of Vegetation Science 14: 701-709.

Dutilleul, P. y P. Legendre. 1993. Spatial heterogeneity against heteroscedasticity: an ecological paradigm versus a statistical concept. Oikos 66: 152-171.

Espelta J Mª. 1996. La regeneración de bosques de encina (Quercus ilex L.) y pino carrasco (Pinus halepensis Mill.): Estudio experimental de la respuesta de las plántulas a la intensidad de luz y a la disponibilidad de agua. Tesis doctoral. Universidad Autónoma de Barcelona, Barcelona Espelta J. Mª., J. Retana y A. Habrouk. 2003. Resprouting patterns after fire and response to stool cleaning of two coexisting Mediterranean oaks with contrasting leaf habits on two different sites. Forest, Ecology and Management 179: 401-414.

Espelta J. Mª., M. Riba y J. Retana. 1995. Patterns of seedling recruitment in West Mediterranean coppiced holm-oak (Quercus ilex L.) forests as influenced by canopy development. Journal of Vegetation Science 6: 645-672 Frey, W. 1983. The influence of snow on growth and survival of planted trees. Arctic and Alpine Research 15: 241–251.

García Barrón, L. 2000. Análisis de series termopluviométricas para la elaboración de modelos climáticos en el suroeste de España. Tesis doctoral, Universidad de Sevilla, Sevilla.

García-Castaño, J. L. 2001. Consecuencias demográficas de la dispersión de semillas por aves y mamíferos frugívoros en la vegetación Mediterránea de montaña. Tesis Doctoral, Universidad de Sevilla, Sevilla.

García-Fayos, P. y M. Verdú. 1998. Soil seed bank, factors controlling germination and establishment of a Mediterranean shrub: Pistacia lentiscus L. Acta Oecologica 19: 357-366.

96

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante Germino, M. J., W. K. Smith y A. C. Resor. 2002. Conifer seedling distribution and survival in an alpine-treeline ecotone. Plant Ecology 162: 157-168.

Gómez, J. M. 2003. Long-distance directed dispersal of Quercus ilex by European jay in a heterogeneous landscape.

Ecography 26: 573-584.

Gómez, J. M. 2004a. Bigger is not always better: conflicting selective pressures on seed size in Quercus ilex. Evolution 58: 71-80.

Gómez, J. M. 2004b. Importance of microhabitat and acorn burial on Quercus ilex early recruitment: non-additive effects on multiple demographic processes. Plant Ecology 172: 287-297.

Gómez J.M., D. García y R. Zamora. 2003. Impact of vertebrate acorn- and seedling-predators on a Mediterranean Quercus pyrenaica forest. Forest Ecology and Management 180: 125-134.

Gómez-Aparicio, L., R. Zamora, J. M. Gómez, J. A. Hódar, J. Castro y E. Baraza. 2004. Applying plant positive interactions to reforestation in Mediterranean mountains: a meta-analysis of the use of shrubs as nurse plants. Ecological Applications 14: 1128-1138.

Gracia M, J. Retana y X. Picó. 2001. Seedling bank dynamics in managed holm oak (Quercus ilex) forests. Annals of Forest Science 58: 843-851 Grubb, P. J. 1977. The maintenance of species-richness in plant communities: the importance of the regeneration niche. Biological Review 52: 107-145.

Hampe, A. 2001. The role of fruit diet within a temperate breeding bird community in Southern Spain. Bird Study 48: 116-123.

Hampe A. 2004. Cómo ser un relicto en el Mediterráneo: ecología de la reproducción y la regeneración de Frangula alnus subsp. baetica. Tesis doctoral, Universidad de Sevilla, Sevilla.

Hampe, A. y J. Arroyo. 2002. Recruitment and regeneration in populations of an endangered South Iberian Tertiary relict tree. Biological Conservation 107: 263-271.

Hampe, A., J. Arroyo, P. Jordano y R. J. Petit. 2003. Rangewide phylogeography of a bird-dispersed Eurasian shrub: contrasting Mediterranean and temperate glacial refugia. Molecular Ecology 12: 3415-3426.

Hampe, A. y F. Bairlein. 2000. Modified dispersal-related traits in disjunct populations of Frangula alnus (Rhamnaceae): a result of its Quaternary distribution shifts? Ecography 23: 603-613.

Harper, J. L. 1977. Population biology of plants. Academic Press, Londres, Inglaterra.

Hättenschwiler, S. y W. K. Smith. 1999. Seedling occurrence in alpine treeline conifers: A case study from the central Rocky Mountains, USA. Acta Oecologica 20: 219-224.

Herrera, C. M. 1984. A study of avian frugivores, bird-dispersed plants and their interaction in Mediterranean scrublands. Ecological Monographs 54: 1-23.

Herrera, C. M. 1992. Historical effects and sorting processes and explanations for contemporary ecological patterns: character syndromes in Mediterranean woody plants. The American Naturalist, 140: 421-446.

Herrera, C. M., P. Jordano, L. López-Soria y J. A. Amat. 1994. Recruitment of a mast-fruiting, bird-dispersed tree: bridging frugivore activity and seedling establishment. Ecological Monographs 64: 315-344.

Houle, G. 1995. Seed dispersal and seedling recruitment: the missing link(s). Écoscience 2: 238-244.

Hulme, P. E. 1997. Post-dispersal seed predation and the establishment of vertebrate dispersed plants in Mediterranean scrublands. Oecologia 111: 91-98.

Hutchings, M. J., E. A. John y A. J. A. Stewart (editores). 2000. The ecological consequences of environmental heterogeneity. Blackwell, Oxford, Inglaterra.

Izhaki, I., P. B. Walton y N. Safriel. 1991. Seed shadows generated by frugivorous birds in an eastern mediterranean scrub. Journal of Ecology 79: 575-590.

Jones, C.G., J. H. Lawton y M. Schachak. 1994. Organisms as ecosystem engineers. Oikos 69: 373-386.

Jordano, P. 1988. Polinización y variabilidad de la producción de semillas en Pistacia lentiscus L. (Anacardiaceae).

Anales Jardín Botánico de Madrid 45: 213-231.

Jordano, P. 1989. Pre-dispersal biology of Pistacia lentiscus (Anacardiaceae): cummulative effects on seed removal by birds. Oikos 55: 375-386.

Jordano, P. 1993. Pollination biology of Prunus mahaleb L.: deferred consequences of gender variation for fecundity and seed size. Biological Journal of the Linnean Society 50: 65-84.

Jordano, P. y J. A. Godoy. 2000. RAPD variation and population genetic structure in Prunus mahaleb (Rosaceae), an animal-dispersed tree. Molecular Ecology 9: 1293-1305.

Jordano, P. y C. M. Herrera. 1995. Shuffling the offspring: uncoupling and spatial discordance of multiple stages in vertebrate seed dispersal. Écoscience 2: 230-237.

Jordano, P. y E. W. Schupp. 2000. Seed disperser effectiveness: the quantity component and patterns of seed rain for Prunus mahaleb. Ecological Monographs 70: 591-615.

Jordano, P., R. Zamora, T. Marañón y J. Arroyo. 2002. Claves ecológicas para la restauración del bosque mediterráneo. Aspectos demográficos, ecofisiológicos y genéticos. Ecosistemas 11.

Jurena, P. N. y S. Archer. 2003. Woody plant establishment and spatial heterogeneity in grasslands. Ecology 84: 907919.

97

Factores históricos y ambientales Keeley, J. E. 1992. Recruitment of seedlings and vegetative sprouts in unburned chaparral. Ecology 73: 1194-1208.

Kitajima, K. y M. Fenner. 2000. Ecology of seedling regeneration. Páginas 331-359. En: M. Fenner, edit. Seeds: the ecology of regeneration in plant communities, 2ª edición. CAB International, Wallingford, Inglaterra.

Kolasa, J. y S. T. A. Pickett (editores). 1991. Ecological heterogeneity. Springer-Verlag, Nueva York, EEUU. Kollmann, J. 1995. Regeneration window for fleshy-fruited plants during scrub development on abandoned grassland. Écoscience 2: 213-222.

Kollmann, J. y D. Goetze. 1997. Notes on seed traps in terrestrial plant communities. Flora 192: 1-10.

Kollmann, J. y M. Pirl. 1995. Spatial pattern of seed rain of fleshy-fruited plants in a scrubland grassland transition.

Acta Oecologica 16: 313-329.

Kullman, L. 1979. Change and stability in the altitude of the birch tree-limit in the southern Swedish Scandes 19151975. Acta Phytogeographica Suecica 65: 1-121.

Li, H. y J.F. Reynolds. 1995. On definition and quantification of heterogeneity. Oikos 73: 280-284.

López-Soria, L. y C. Castell. 1992. Comparative genet survival after fire in woody Mediterranean species. Oecologia 53: 493–499.

Marañón, T. 1999. El bosque mediterráneo. Páginas 16-50. En: V. Jurado, coordinador, Naturaleza en Andalucía, vol 7, El medio forestal. Ediciones Giralda, Sevilla.

Marañón, T. 2001. Ecología del banco de semillas y dinámica de comunidades mediterráneas. Páginas 153-181. En: R. Zamora y F. I. Pugnaire, editores. Ecosistemas mediterráneos. Análisis funcional. CSIC, AEET, Madrid.

Marañón, T., R. Zamora, R. Villar, M. A. Zavala, J. L. Quero, I. Pérez-Ramos, I. Mendoza y J. Castro. 2004. Regeneration of tree species and restoration under constrasted Mediterranean habitats: field and glasshouse experiments. International Journal of Ecology and Environmental Sciences (en prensa).

Medán, D. 1994. Reproductive biology of Frangula alnus (Rhamnaceae) in southern Spain. Plant Systematics and Evolution, 193: 173-186.

Muller-Landau, H. C., S. J. Wright, O. Calderón, S. P. Hubbell y R. B. Foster. 2002. Assessing recruitment limitation: concepts, methods and case-studies from a tropical forest. Páginas 35-53. En: D. J. Levey, W. R. Silva y M. Galetti, edits. Seed dispersal and frugivory: ecology, evolution and conservation. CAB International, Wallingford, Inglaterra.

Nathan, R. y H. C. Muller-Landau. 2000. Spatial patterns of seed dispersal, their determinants and consequences for recruitment. Trends in Ecology and Evolution, 15: 278-285.

Nicotra, A.B., R. L. Chazdon y S. V. B. Iriarte. 1999. Spatial heterogeneity of light and woody seedling regeneration in tropical wet forests. Ecology 80: 1908-1926.

Pacala, S. W., C. D. Canham, J. Saponara, J. A. Silander, R. K. Kobe y E. Ribbens. 1996. Forest models defined by field measurements: estimation, error analysis and dynamics. Ecological Monographs 66: 1-43.

Payette, S. y L. Filion. 1985. White spruce expansion at the tree line and recent climatic change. Canadian Journal of Forest Research 15: 241-251.

Pérez-Cueva, A. J. 1994. Atlas Climàtic de la Comunitat Valenciana. Consellería d’Obres Públiques, Urbanisme i Transports, Valencia.

Pérez-Ramos, I. M., M. T. Domínguez y T. Marañón. 2004. Depredación de semillas de alcornoque (Quercus suber) y quejigo (Q. canariensis): una aproximación experimental. Boletín de la Sociedad Gaditana de Historia Natural 4: 177-182.

Puig J. N. 1982. Recherches sur la dynamique des peuplements forestiers en milieu de montagne: contribution a l’étude de la régénération en forêt d’Osséja. Tesis Doctoral, Universidad Paul Sabatier, Toulouse, Francia.

Pulido, F. J. 2002. Biología reproductiva y conservación: el caso de la regeneración de los bosques templados y subtropicales de robles (Quercus spp.). Revista Chilena de Historia Natural 75: 5-15.

Pulido, F. J. y M. Díaz. 2002. Dinámica de la regeneración natural del arbolado de encina y alcornoque. Páginas 39-62. En: F. J. Pulido, P. Campos y G. Montero, coordinadores. La gestión forestal de las dehesas. IPROCOR, Mérida.

Pulido, F. J. y M. Díaz. 2004. Regeneration of a Mediterranean oak: a whole-cycle approach. Écoscience (en prensa).

Pulido, F.J., M. Díaz y S. J. Hidalgo. 2001. Size-structure and regeneration of holm oak (Quercus ilex) forests and dehesas: effects of agroforestry use on their long-term sustainability. Forest Ecology and Management 146: 1-13.

Rejmánek, M. y D. M. Richardson. 1996. What attributes make some plant species more invasive? Ecology 77: 16551661.

Retana J., J. Mª. Espelta, M. Gracia y M. Riba. 1999. Seedling recruitment in holm-oak forests. Páginas 89-103. En: F. Rodà, J. Retana, C. A. Gracia y J. Bellot, editores. Ecology of Mediterranean evergreen oak forests, Springer-Verlag, Berlín, Alemania.

Rey, P. J. y J. M. Alcántara. 2000. Recruitment dynamics of a fleshy-fruited plant (Olea europaea): connecting patterns of seed dispersal to seedling establishment. Journal of Ecology 88: 622-633.

Rodà, F., J. Retana, C. A. Gracia y J. Bellot (edits.). 1999. Ecology of Mediterranean evergreen oak forests. Springer-Verlag, Berlín, Alemania.

98

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante Sack, L., P. J. Grubb y T. Marañón. 2003. The functional morphology of juvenile plants tolerant of strong summer drought in shaded forest understories in southern Spain. Plant Ecology 168: 139-163.

Salvador, R. y F. Lloret. 1995. Germinación en el laboratorio de varias especies arbustivas mediterráneas: efecto de la temperatura. Orsis 10: 25-34.

Santos, T. y J. L. Tellería. 1997. Vertebrate predation on Holm oak, Quercus ilex, acorns in a fragmented habitat: effects on seedling recruitment. Forest Ecology and Management 98: 181-187.

Schemske, D.W., B. C. Husband, M. H. Ruckelshaus, C. Goodwillie, I. M. Parker y J. G. Bishop. 1994. Evaluating approaches to the conservation of rare and endangered plants. Ecology 75: 584-606.

Schupp, E. W. 1993. Quantity, quality, and the efectiveness of seed dispersal by animals. Páginas 15-29. En: T. H. Fleming y A. Estrada, editores. Frugivory and seed dispersal: ecological and evolutionary aspects. Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, Holanda.

Schupp, E. W. 1995. Seed-seedling conflicts, habitat choice, and patterns of plant recruitment. American Journal of Botany 82: 399-409.

Schupp, E. W. y M. Fuentes. 1995. Spatial patterns of seed dispersal and the unification of plant population ecology. Écoscience 2: 267-275.

Siscart, D., V. Diego y F. Lloret. 1999. Acorn ecology. Páginas 75-86. En: F. Rodà, J. Retana, C. A. Gracia y J. Bellot, editores. Ecology of Mediterranean evergreen oak forests, Springer-Verlag, Berlín, Alemania.

Tellería, J. L., T. Santos y M. Alcántara. 1991. Abundance and food searching intensity of wood mice (Apodemus sylvaticus) in fragmented forests. Journal of Mammalogy 72: 183-187.

Terradas J. 1999. Holm oak and holm oak forests: An introduction. Páginas 3-13. En: F. Rodà, J. Retana, C. A. Gracia y J. Bellot, editores. Ecology of Mediterranean evergreen oak forests, Springer-Verlag, Berlín, Alemania.

Tilman, D. y P. Kareiva (editores). 1997. Spatial ecology: the role of space in population dynamics and interspecific interactions. Princeton University Press, Princeton, EEUU. Torres, E. 2003. Experiencias sobre regeneración natural de alcornoque (Quercus suber L.). Cuadernos de la Sociedad Española de Ciencias Forestales 15: 37-47.

Tranquillini, W. 1979. Physiological ecology of the alpine timberline: tree existence at high altitudes with special reference to the European Alps. Springer-Verlag, Berlín, Alemania.

Troumbis, A. Y. 1991. Zoochory and seed bank persistence in mediterranean type shrublands. Páginas 287-293. Proceedings of the Sixth International Conference on Mediterranean Climate Ecosystems, Maléeme (Creta), Grecia.

Turner, M. G., R. H. Gardner y R. V. O’Neill. 2001. Landscape ecology in theory and practice: pattern and process.

Springer-Verlag, Nueva York, EEUU. Valladares, F. 2004. El ambiente lumínico de los sotobosques ibéricos. Quercus 215: 28-34.

Valladares, F. y B. Guzmán-Asenjo. 2004. Canopy structure and spatial heterogeneity of light in two understory layers of an abandoned holm oak forest. Plant Ecology (en prensa) Vázquez, F. M. 1998. Semillas de Quercus. Biología, ecología y manejo. Consejería de Agricultura y Comercio.

Badajoz.

Verdú, M. 2000. Ecological and evolutionary differences between Mediterranean seeders and resprouters. Journal of Vegetation Science 11: 265-268.

Verdú, M. y P. García-Fayos. 1994. Correlations between the abundances of fruits and frugivorous birds: the effect of temporal autocorrelation. Acta Oecologica 15: 791-796.

Verdú, M. y P. García-Fayos. 1995. Dispersión y predación predispersiva de semillas en Pistacia lentiscus. Studia Oecologica 12: 169-178.

Verdú, M. y P. García-Fayos. 1996a. Postdispersal seed predation in a Mediterranean patchy landscape. Acta Oecologica 17: 379-391.

Verdú, M. y P. García-Fayos. 1996b. Nucleation processes in a Mediterranean bird-dispersed plant. Functional Ecology 10: 275-280.

Verdú, M. y P. García-Fayos. 1998. Ecological causes, function, and evolution of abortion and parthenocarpy in Pistacia lentiscus (Anacardiaceae). Canadian Journal of Botany 76: 134-141.

Verdú, M. y P. García-Fayos. 2002. Ecología reproductiva de Pistacia lentiscus L. (Anacardiaceae): un anacronismo evolutivo en el matorral mediterráneo. Revista Chilena de Historia Natural 75: 57-65 VVAA, 2000. Lista Roja de la Flora Vascular Española (valoración según categorías UICN). Conservación Vegetal, 6 (extra): 11-38.

Wiens, J. A. 2000. Ecological heterogeneity: an ontogeny of concepts and approaches. Páginas 9-31. En: M. J. Hutchings, E. A. John y A. J. A. Stewart, editores. The ecological consequences of environmental heterogeneity.

Blackwell, Oxford, Inglaterra.

Wunderle, J. M. 1997. The role of animal seed dispersal in accelerating native forest regeneration on degraded tropical lands. Forest Ecology and Management 99: 223-235.

Zavala M. A., J. Mª. Espelta y J. Retana. 2000. Constraints and trade-offs in Mediterranean plant communities: the case of holm oak - Aleppo pine forests. The Botanical Review 66: 119-149.

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CAPÍTULO 4 Régimen de incendios y regeneración Francisco Lloret

Resumen. Régimen de incendios y regeneración. El régimen de incendios en los ecosistemas mediterráneos está determinado por las características del clima y de la vegetación, la cual constituye un combustible altamente inflamable. La actividad humana incide en este régimen incrementando las igniciones, o suprimiendo los fuegos. Además, los cambios de uso en el territorio han favorecido la acumulación de combustible. Simultáneamente se está detectando un cambio climático que conduce a un aumento de los periodos con altas temperaturas y humedad relativa baja. La vegetación mediterránea tiene capacidad para regenerarse después de los incendios, puesto que la mayoría de las especies pueden rebrotar o germinar después del fuego. Estos dos síndromes (rebrotador y germinador) están asociados a otras propiedades funcionales de las especies, como la utilización y almacenamiento de agua y nutrientes. Así mismo, estos dos tipos de especies presentan diferencias en los atributos de sus ciclos vitales. Todo ello determinaría un rol diferente en la sucesión post-incendio, con un paulatino incremento de las especies rebrotadoras en estadios sucesionales avanzados. Sin embargo, la coexistencia de ambos síndromes en muchas comunidades refleja la complejidad de la interacción entre estas especies y un régimen de perturbaciones en constante cambio. Además, diferentes estudios demuestran que esta capacidad de regeneración está limitada y depende de las características del medio, y del propio régimen de incendios: la recurrencia, la intensidad y el momento (estacionalidad) de los incendios. En consecuencia, se pueden producir cambios profundos en las comunidades que afectan a las especies dominantes y a las propiedades estructurales y funcionales de los ecosistemas. En un contexto de cambio global, los incendios forestales pueden actuar como agentes desencadenantes de profundas y rápidas transformaciones en el paisaje y en las formaciones vegetales dominantes. La gestión de los bosques en relación al fuego debe basarse en el conocimiento del papel de esta perturbación en los ecosistemas mediterráneos. Sin menoscabar la importancia de las actuaciones para salvaguardar las vidas y las propiedades, las prácticas generalizadas de reducción de combustible y de extinción de incendios deben evaluar sus efectos a escalas espaciales y temporales que van más allá de un único episodio de fuego.

Summary. Fire regime and regeneration. Fire regime in Mediterranean-type ecosystems is determined by climate and vegetation features, which produces an highly flammable fuel. Human activity modifies fire regime by increasing the number of ignition sources and by suppressing wildfires. Land use changes have also promoted fuel loading in old cultivated areas. Climate change trends lead to more frequent episodes of high temperature and low air relative humidity. Mediterranean vegetation is able regenerate after wildfires

En: Valladares, F. 2004. Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante. Páginas 101-126. Ministerio de Medio Ambiente, EGRAF, S. A., Madrid. ISBN: 84-8014-552-8.

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Factores históricos y ambientales by resprouting of surviving organs, or by post-fire seed germination. These syndromes (resprouter and seeder) are linked to life-history traits, and to other functional attributes, such as water and nutrient use and storage. Therefore, an increase of resprouters is expected in later successional stages, while seeders would be more abundant in earlier stages.

However, both kind of syndromes often coexist, showing the complex interactions between these species and fire regime. Several studies show that post-fire regeneration is limited by environment constraints and by the characteristics of the fire regime: fire recurrence, intensity, and season. Thus, fire may promote important changes on the dominant species, and on the functional and structural properties of the ecosystems. Under a global change scenario, wildfires may cause sudden shifts on landscape and plant community levels. Fire management must integrate the scientific knowledge about the role of fire on Mediterranean ecosystems. Particularly, fuel reduction and fire suppression policies at regional level should evaluate their effects at wider spatial and temporal scales than those resulting from a single fire events.

1. Introducción Los incendios forestales se consideran uno de los principales problemas de los bosques mediterráneos, incluyendo matorrales. Desde finales del siglo XX su impacto ha sido particularmente dramático en la península ibérica y en toda la cuenca mediterránea. Sin duda, su efecto más traumático es la pérdida de vidas humanas y de propiedades. También hay que considerar el coste económico de la prevención y extinción. Desde el punto de vista ambiental, los incendios representan una destrucción de los bosques y matorrales y una liberación a la atmósfera de una parte del carbón y de los nutrientes acumulados previamente en el ecosistema. También tienen importantes efectos en la fauna, ya sea porque sus poblaciones se ven directamente afectadas, o porque deben ajustarse a un nuevo escenario de disponibilidad de recursos y de actividad de los depredadores.

No hay duda de la trascendencia de los incendios forestales como agente en los cambios globales que afectan actualmente a la biosfera. Asimismo, sus pautas se ven afectadas por las condiciones climáticas cambiantes, y por las profundas transformaciones que se están produciendo en el territorio. La misión de la ecología es analizar la naturaleza del fenómeno, estableciendo sus causas y estimando sus consecuencias para los ecosistemas. De esta forma se pueden proporcionar elementos de juicio para una gestión responsable en un contexto de cambio global. Este será el desarrollo del presente capítulo, en el que nos centraremos básicamente en el componente vegetal de los bosques y matorrales mediterráneos de la península ibérica.

Los incendios representan desde el punto de vista ecológico una perturbación o disturbio, es decir, una pérdida de individuos o biomasa que se produce de forma súbita o episódica. Un componente importante de las perturbaciones es la liberación de recursos. Entre ellos, el más evidente es la liberación del espacio físico. De esta forma se establecen nuevas relaciones entre los organismos que sobreviven o que acceden al área perturbada. Después de la perturbación se produce un proceso de recuperación del ecosistema, el cual se mide en términos de resiliencia o velocidad a la que el ecosistema alcanza los parámetros anteriores a la perturbación. Esta recuperación comporta el retorno más o menos rápido a un sistema similar al previo a la perturbación. Alternativamente, puede aparecer una comunidad diferente que, a través de un proceso sucesional, puede confluir con el tiempo en una comunidad como la existente antes de la perturbación. Es evidente la naturaleza estocástica de las perturbaciones, dado su carácter histórico y discreto. Ello quiere decir que las perturbaciones pueden repetirse en el tiempo y en el espacio con una cierta cadencia. Esta idea es particularmente valiosa para superar la simplificación de considerar la perturbación como un fenómeno aislado.

102

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

El concepto de régimen de perturbaciones se refiere a la caracterización de las perturbaciones que afectan a un espacio determinado a lo largo del tiempo. Incluye parámetros como la intensidad, severidad , extensión , frecuencia, el periodo de recurrencia y la estacionalidad (ver cuadro 4.1.).

CUADRO 4.1.

Parámetros del régimen de incendios La intensidad mide la magnitud física de la perturbación –por ejemplo, las temperaturas alcanzadas en el incendio–; la severidad, mide el grado de afectación de la perturbación en los organismos o en las propiedades del sistema –por ejemplo porcentaje de árboles muertos por el fuego-; la extensión, hace referencia a la superficie afectada; la frecuencia, medida como número de perturbaciones que se producen en un área concreta a lo largo de un período de tiempo determinado; el período de recurrencia, medido como el tiempo necesario para que un área vuelva a ser afectada por la misma perturbación; y la estacionalidad o época del año en que se producen las perturbaciones.

Si bien en un principio podría atribuirse la causa de las perturbaciones a fenómenos externos, a menudo su origen tiene bastante que ver con la propia dinámica del sistema. Se puede pensar que el rayo o la cerilla que inicia una ignición son hechos fortuitos extraños a la vida del bosque. Sin embargo, la presencia de la cerilla está condicionada por el uso social y económico del bosque, y el éxito posterior de la ignición dependerá del combustible que se haya acumulado a lo largo del tiempo. Estas consideraciones han llevado a los ecólogos a incluir el régimen de perturbaciones en la dinámica de los ecosistemas. Es decir, a no ver las perturbaciones como un agente ajeno al sistema, sino como uno de sus componentes. La actividad humana modifica el régimen de perturbaciones, aumentando o disminuyendo su intensidad, extensión, frecuencia y estacionalidad. Esta idea se aplica particularmente en el caso de los incendios que afectan a nuestros bosques.

Los incendios forestales suelen percibirse como una pérdida de patrimonio forestal y natural. Esta percepción del efecto destructor del fuego en los bosques y la necesidad de protegerlos ya promovió a principios del siglo XX la promulgación de ordenanzas específicas de lo que hoy llamaríamos lucha contra el fuego. Sin embargo, el fuego ha sido utilizado tradicionalmente como una herramienta para favorecer las prácticas agrícolas y ganaderas, aun a costa de la destrucción de los bosques. Esta dialéctica entre la conservación de las masas forestales y su degradación tiene una larga tradición entre los naturalistas españoles desde Cavanilles en el siglo XVIII. Ha sido tan importante que, hasta la segunda mitad del siglo XX, los incendios forestales fueron considerados por los naturalistas como un instrumento de la destrucción forestal promovida por el hombre. En otras palabras, el principal problema de las comunidades vegetales se asociaba a una degradación, que era el resultado de la actividad humana sobreexplotadora. El fuego, junto a las talas y el pastoreo eran los principales agentes de esta degradación.

La visión del fuego como un componente de los ecosistemas naturales es relativamente reciente y coincide con el estudio de los mecanismos de regeneración de la vegetación. En la década de 1970 se desarrolló un debate entre los ecólogos californianos entorno a las peculiaridades de la sucesión vegetal post-incendio en el chaparral (matorral mediterráneo de California).

Las observaciones de campo indicaban que estos sistemas eran altamente resilientes, es decir que recuperaban su estructura y composición de especies con relativa rapidez. A esta rapidez contribuían una serie de mecanismos de regeneración como son la capacidad de rebrotar o de germinar después del fuego. Pronto este paradigma se extendió al resto de las regiones con clima medite103

Factores históricos y ambientales

rráneo y los efectos del fuego sobre el ecosistema pasaron a ser estudiados de una forma determinista, a menudo basada en datos experimentales. Esta aproximación ha permitido adquirir un importante bagaje de conocimientos sobre los factores que determinan la recuperación de la vegetación. De ello trataremos en los apartados siguientes de este capítulo. En primer lugar, se ha confirmado la capacidad resiliente de las comunidades vegetales. Este hecho ha tenido notables repercusiones en la percepción que tienen los gestores y naturalistas, puesto que el fuego ha pasado de ser una tragedia irreversible a un proceso natural del que la naturaleza se recupera. Este conocimiento ha proporcionado las bases para el desarrollo de técnicas que permiten mejorar los procesos de regeneración. Al conocer los factores que determinan el inicio y la propagación del fuego se han podido proponer modelos explicativos de las pautas del régimen de incendios. A partir de esta información, se están desarrollando modelos que simulan su comportamiento.

Sin embargo, el estudio de los factores que determinan la respuesta regenerativa ha puesto también de relieve la existencia de límites en la capacidad de resiliencia. Estos límites están asociados a las características del régimen de incendios, del entorno físico y biológico, así como de las prácticas de manejo. En particular, el fuego no puede considerarse únicamente como un fenómeno natural. El régimen actual de incendios está determinado en gran medida por factores sociales que trascienden la anécdota de quién prende la cerilla, y que se remontan a las profundas transformaciones sociales que ha experimentado el territorio en el último siglo. Se ha evidenciado la necesidad de estudiar el fenómeno de los incendios forestales ampliando las escalas de observación, desde la del organismo individual o la parcela hasta la escala regional, y desde el incendio aislado a la secuencia de episodios de fuego y periodos entre incendios. Así, por ejemplo, se puede establecer que la probabilidad de un incendio en una parcela determinada depende del combustible que se va acumulando desde el último incendio, pero también del estado del combustible en las parcelas adyacentes, desde las cuales el fuego se podría propagar.

Esta ampliación de la escala considerada no termina en un nivel regional o de paisaje, sino que alcanza toda la biosfera. Existe un importante debate sobre el papel de los incendios en el balance global de carbono. Frente al incremento de carbono en la atmósfera debido a las emisiones de origen humano y sus repercusiones en el clima, es importante conocer el papel de los ecosistemas terrestres como secuestradores de este carbono. En ciertas regiones, como en el norte de América, las políticas de supresión del fuego han incrementado las superficies forestales, a costa de aumentar el riesgo de incendios catastróficos y de modificar la composición de especies capaces de rehacer las comunidades después del fuego. En nuestro entorno existe también un aumento de la superficie forestal, principalmente como consecuencia del abandono de prácticas agrícolas. Sin embargo, esta acumulación de carbono en los bosques podría verse contrarrestada por su liberación a la atmósfera durante los incendios. Estudiar las consecuencias de las políticas forestales y de supresión del fuego a escala planetaria sigue siendo un reto en un escenario de cambio global.

2. Características de los incendios 2.1. Origen y propagación de los incendios El fuego es una perturbación común en diferentes ecosistemas, como los bosques boreales, las sabanas africanas, las praderas templadas y los bosques y matorrales mediterráneos.

En el caso de la vegetación mediterránea, diferentes causas contribuyen a la frecuencia de los incendios. El fuego necesita de tres elementos: oxígeno, combustible y una fuente de ignición.

Si dejamos a un lado el oxígeno, omnipresente en la atmósfera, las características del combustible explican en gran medida la existencia de incendios en las regiones mediterráneas. Si 104

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el contenido en humedad del combustible es elevado, una parte importante del calor de la combustión se destina a evaporar este agua; por tanto, un combustible seco arderá mejor. Una elevada relación superficie/volumen facilita la desecación y aumenta el contacto entre el combustible y el oxígeno del aire, favoreciendo la combustión. Una de las características de los ecosistemas mediterráneos es precisamente la acumulación en la planta y en el suelo de una importante fracción de biomasa muerta (ramas, brotes y hojas). A ello contribuyen las bajas tasas de descomposición debida a la escasez del agua en una gran parte del ciclo anual. Además, son frecuentes las formas de crecimiento con espinas, con numerosos tallos finos y hojas pequeñas, a menudo aciculares. Todo ello contribuye a aumentar la relación superficie/volumen. Además, las especies mediterráneas son ricas en compuestos orgánicos volátiles, que son altamente inflamables. Debido a sus características volátiles pasan fácilmente a la atmósfera, donde rápidamente se inflaman en la proximidad de una fuente calor. Son en gran medida los responsables de la visualización del fuego en forma de llama y los podríamos considerar los principales propagadores del fuego, fácilmente impelidos por el viento.

El clima mediterráneo presenta una marcada estacionalidad, con un periodo estival en el que coinciden alta temperaturas y humedad relativa del aire bajas. En estos periodos, el combustible alcanza valores mínimos de contenido de humedad. Se ha comprobado que la disminución progresiva de la humedad de la fracción fina del combustible vivo a lo largo del verano es un buen indicador del riesgo de incendio (Viegas et al. 2001). A su vez, las altas temperaturas también incrementan enormemente las probabilidades de ignición y propagación. Si a esta combinación de factores climáticos añadimos los episodios de vientos secos y cálidos propios de estas regiones climáticas, tenemos un escenario apropiado para los incendios catastróficos que queman decenas de miles de hectáreas (Figura 4.1.). En Cataluña es fácil observar que las dos áreas con una mayor frecuencia de incendios - el cabo de Creus y la sierra de Tivissa- corresponden a zonas con importantes vientos dominantes (Salvador et al. 2000).

Estas causas físicas explican que los ecosistemas vegetales de la mayor parte de la península ibérica sean claramente susceptibles de incendiarse, particularmente durante el periodo estival. De hecho no hace falta insistir en este fenómeno, y es bien conocido el elevado núme-

Figura 4.1. Número de incendios en las provincias de Barcelona, Tarragona, Castellón y Valencia durante los meses de Junio a Septiembre de 1970 a 1994, y número de días de alto riesgo de incendios por causas climáticas (según el modelo desarrollado por ICONA basado en valores de baja humedad relativa y alta temperatura) (Modificado de Piñol et al.

1998).

105

Factores históricos y ambientales

ro de incendios y de superficie quemada en los últimos años, así como la gran cantidad de recursos invertidos en prevención y extinción (Vélez 1990). El interés aumenta cuando intentamos analizar las tendencias de aumento o disminución de los incendios en los últimos años y sus causas. Estas tendencias han sido ampliamente valoradas para el periodo reciente a partir de registros administrativos de incendios o mediante técnicas alternativas de detección de incendios a partir de sensores remotos (Moreno et al. 1998; Terradas et al. 1998; Díaz-Delgado et al. b). Los resultados son concluyentes en el sentido de un incremento del número y de la extensión de los incendios. Una gran parte de los incendios, sin embargo, son de pequeña superficie, mientras que un número muy pequeño acapara la mayor parte de la superficie quemada. No hay duda que a este patrón contribuye la eficiencia en la extinción de los incendios en sus fases iniciales de desarrollo. Sin ser un fenómeno extraño a otras regiones, esta distribución fuertemente sesgada de la distribución de tamaños de las superficies quemada ha llevado a un dramático interés por los incendios de grandes dimensiones: sus causas, sus consecuencias y la manera de afrontarlos.

2.2. Régimen de incendios y acción antrópica El primer paso en el análisis de los patrones actuales del régimen de incendios es encontrar un referente de lo que esperaríamos en condiciones naturales. Ya hemos mencionado que existen suficientes razones para esperar que el fuego sea un proceso natural en ecosistemas mediterráneos. Es así en las diferentes regiones del mundo con clima mediterráneo: Cuenca Mediterránea, California, Sudáfrica, Chile central y Australia sudoccidental. Sin embargo, el régimen de incendios histórico no es idéntico en todas estas regiones.

Mientras que en California, Sudáfrica y Australia existen evidencias de una elevada frecuencia de incendios por causas naturales (tormentas eléctricas), en Chile y la Cuenca Mediterránea el factor humano podría tener una gran responsabilidad. Los registros de cenizas obtenidos en sondeos paleobotánicos aportan una valiosa información sobre el régimen histórico de incendios. A pesar de la escasez de datos, los sondeos procedentes de la franja costera mediterránea de la península ibérica muestran que los incendios estaban presentes en periodos anteriores a la romanización (Riera-Mora y Esteban-Amat 1994; Carrión y Van Geel 1999). Sin embargo, en la alta edad media aparece un pico de actividad de incendios, coincidiendo con una expansión de la actividad ganadera y con una época de conflictos en la frontera cristiano-musulmana. Sin embargo, el mayor registro de incendios aparece durante el siglo XX, cuyas causas analizaremos seguidamente. En cualquier caso, baste resaltar las dificultades de establecer cuál sería el régimen natural de incendios en la cuenca mediterránea, a diferencia de las estimaciones habituales de California, Sudáfrica o Australia. La historia del fuego ha interactuado tan estrechamente con la transformación de las comunidades vegetales y las sociedades humanas que una discusión sobre lo que sería un régimen natural de incendios parece un ejercicio bastante estéril.

Si analizamos las causas que han conducido a la proliferación de los incendios desde las últimas décadas del siglo XX, vemos que éstas son complejas e interactúan entre sí. Ya hemos mencionado la predisposición a quemarse de la vegetación mediterránea debido a sus características estructurales y al clima predominante. Ambos factores de riesgo –clima y combustible– se han exacerbado durante el siglo XX. Los registros climáticos demuestran que las temperaturas medias anuales se han incrementado. Pero más significativo aún, es el hecho que el número de días con condiciones climáticas extremas de alto riesgo de incendios –altas temperaturas y baja humedad del aire– también ha aumentado (Figura 4.1.) (Piñol et al. 1998). Cuando se analiza el patrón temporal de la incidencia de los incendios forestales, se constata que los incendios 106

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

son un fenómeno contagioso en el tiempo. Es decir, que la mayor parte de ellos se producen en unos pocos días con condiciones meteorológicas particularmente adversas. El gran número de focos en esos días ocasiona que los servicios de extinción queden saturados, y que alguno de esos incendios se extienda sin control quemando miles de hectáreas. Por tanto, el análisis de las pautas temporales del régimen de perturbaciones gana en eficacia si considera los valores climáticos diarios y no únicamente las medias anuales. Cuando se hace así, se observa que la tendencia climática es al aumento del riesgo de incendio, y es en ese escenario en el que han de implementarse las medidas de gestión. Otra pauta temporal que se ha podido establecer para el este peninsular, es que hay una fuerte relación entre la precipitación, tanto anual como estival, y la superficie quemada dos años después, sugiriendo que años con lluvias elevadas incrementan el combustible que quemará dos años después (Pausas 2004).

Los factores sociales son tan importantes como los naturales para poder comprender el régimen de incendios actual en la península ibérica. En primer lugar encontramos las actuaciones que provocan directamente igniciones de forma deliberada o accidental. Las causas son múltiples (Vélez 1990). Entre las causas deliberadas encontramos reconversiones urbanísticas, creación o mantenimiento de pastos y áreas de caza, y patologías incendiarias. Entre las no deliberadas son frecuentes las negligencias o accidentes en las actividades agrícolas, recreativas, industriales, de transporte y vertederos. A pesar de que se ha insistido bastante en la responsabilidad de la población urbana en las causas de los incendios, se puede constatar el peso importante que siguen teniendo las prácticas agrícolas, ganaderas y cinegéticas. Hay que hacer notar que las causas naturales de ignición, principalmente por rayos, representan un porcentaje pequeño en comparación a otras regiones mediterráneas y, aunque varían mucho de un año a otro, raramente superan el 10% de las causas de ignición.

Esta multiplicidad de causas de ignición refleja un elemento clave para comprender el fenómeno: la gran transformación de la sociedad a lo largo del siglo XX que ha llevado a una gran parte de la población a trasladarse del medio rural al urbano. Este fenómeno ha provocado una profunda modificación del medio rural. En muchas zonas se ha producido un abandono de las prácticas agrícolas y ganaderas y una acumulación de combustible como resultado de los procesos de sucesión secundaria. No hay duda de que esta acumulación de combustible provoca más probabilidades de ignición, más facilidades para la propagación y altas intensidades del fuego (Figura 4.2.). Así mismo, el abandono del medio rural podría haber disminuido la capacidad de actuación rápida y eficaz en los instantes iniciales del fuego. Sin embargo, no es fácil comprobar si este efecto está compensado por la mayor accesibilidad de los medios especializados de extinción actuales. A menudo se dice que los incendios se producen como consecuencia de que los bosques están descuidados o mal gestionados. La realidad es que sencillamente tienen un valor productivo insignificante en nuestro mercado actual. Es difícil imaginar que ningún propietario invierta en algo que no produce beneficio. Por otro lado, comparar la situación actual con la pasada no ayuda demasiado porque las imágenes que tenemos de muchas de estas masas forestales a principios del siglo XX reflejan una situación de sobreexplotación de los recursos vegetales y edáficos que difícilmente sería defendible hoy en día.

El incremento de incendios que vemos actualmente forma parte de una secuencia lógica.

La vegetación se recupera tras el uso intensivo del territorio que había realizado el hombre a través de las actividades agrícolas y ganaderas. Esta recuperación implica la colonización y desarrollo de la vegetación y, en consecuencia, una acumulación de combustible. En un contexto natural y social de alta probabilidad de ignición y propagación, al que no es ajeno el cambio climático influido por la actividad humana a otra escala, este combustible acumulado determina 107

Factores históricos y ambientales Bosque cerrado

Bosque claro

Figura 4.2. Cambios en la superficie forestal y agrícola del municipio de Tivissa (Tarragona) en el periodo 19781993. Para cada tipo de superficie, se indica el área incendiada en el periodo 1975-1994, y el área que correspondía a un uso agrícola en 1956. (Modificado de Lloret et al. 2002).

que se produzca el incendio. Por último, se inicia de nuevo el proceso de recuperación de la vegetación. Aunque somos capaces de reconocer los principales mecanismos de este proceso, el problema sigue siendo identificar los efectos indeseables de los incendios forestales de cara a los intereses de la sociedad en cada zona concreta: protección de la naturaleza, esparcimiento, explotación, etc. A partir del conocimiento de estos mecanismos deberíamos ser capaces de establecer prácticas de gestión que minimicen dichos efectos indeseables.

Finalmente, la propia estrategia de extinción de incendios promueve el mantenimiento del combustible acumulado. De esta forma, los incendios venideros pueden alcanzar mayor intensidad y unas probabilidades más altas de escapar al control, con consecuencias catastróficas. El efecto de las políticas de lucha contra el fuego en el régimen de incendios es un tema central de debate en el modelo de gestión del fuego y será tratado en la última sección del capítulo.

En conclusión podemos decir que el conjunto de estos factores bióticos, abióticos y sociales determina una pauta contagiosa de los incendios en el espacio y tiempo, así como una fuerte asimetría en la distribución de frecuencia de sus tamaños –pocos incendios contabilizan la mayor parte de la superficie quemada– (Moreno et al. 1998, Díaz-Delgado et al. a en prensa).

Esta asimetría de tamaños refleja la combinación de múltiples factores: acumulación de com108

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

bustible, condiciones climáticas extremas, multiplicidad de focos y saturación de los servicios de extinción. Las condiciones meteorológicas no son idénticas a lo largo del tiempo, provocando una mayor abundancia de incendios en determinados años. Además, los incendios tienden a concentrarse en aquellas áreas donde los factores sociales –frecuentación, pastoreo– favorecen las igniciones, en áreas donde se ha acumulado el combustible y en áreas en las que las condiciones meteorológicas –ausencia de precipitaciones, altas temperaturas, vientos fuertes– y topográficas –zonas de montaña– son particularmente apropiadas para la ignición y la propagación (Vázquez & Moreno 2001; Díaz-Delgado et al. a en prensa). En estas zonas se produce una alta frecuencia de incendios y un periodo de recurrencia corto, es decir una repetición de incendios en el mismo punto en períodos muy cortos de tiempo. Como veremos posteriormente, esta elevada recurrencia puede comportar importantes problemas en la regeneración de la vegetación.

2.3. Efectos de los incendios en las propiedades del suelo En un balance global del ecosistema, los incendios causan una pérdida de nutrientes por volatilización durante la combustión, por erosión, o por lixiviación posterior. Es, por tanto, importante tener una idea de la magnitud de estas pérdidas y sus posibles consecuencias para el ecosistema a medio o largo plazo. En conjunto, los efectos de los incendios en el suelo se traducen en un incremento de los recursos inmediatamente después del fuego. Sin embargo, si la frecuencia de incendios es elevada, a largo plazo se pueden producir pérdidas significativas que pueden afectar a la vegetación. Marcos et al. (1995) han observado que comunidades sometidas a un régimen de incendios frecuente, y dominadas por un matorral de Chamaespartium tridentatum, experimentaban mayores pérdidas de nutrientes debidas al fuego, que comunidades dominadas por Quercus pyrenaica con una recurrencia de incendios menor.

Como hemos comentado anteriormente, los fuegos causan un efecto fertilizador como consecuencia de la deposición de nutrientes en las cenizas. Se trata de nutrientes que se habían acumulado en la parte aérea leñosa de las plantas. Las cenizas son particularmente ricas en calcio y magnesio y producen un efecto alcalinizador que tendrá consecuencias más notables en suelos desarrollados sobre sustratos ácidos. El incremento del nitrógeno mineral en el suelo depende de la severidad del fuego; es decir, de las temperaturas alcanzadas y de la biomasa quemada (Romanyà et al. 2001). Aunque sus formas móviles, como el nitrato, pueden ser lixiviadas poco después del fuego, el nitrógeno es abundante en el suelo y no parece que pueda verse disminuido a niveles que puedan limitar el crecimiento de la vegetación bajo el régimen de incendios actual. El fósforo puede presentar más problemas. La concentración de fósforo también aumenta como consecuencia de su deposición con las cenizas, aunque este fósforo puede quedar inmovilizado a corto plazo en sustratos carbonatados, a la vez que las fuentes asimilables procedentes de la materia orgánica se ven profundamente afectadas (Ferran et al. 1991).

El fuego también causa pérdidas en el mantillo y en los horizontes orgánicos del suelo por combustión parcial o total de la materia orgánica (Ferran et al. 1991; Ferran y Vallejo 1992). Un efecto inmediato es la disminución de la estabilidad de la estructura de los agregados lo que, junto con la pérdida de la protección de la vegetación, facilita la erosión y en consecuencia se podría comprometer la recuperación de la vegetación (Ver capítulo 11, ‘‘Interacciones entre la vegetación y la erosión hídrica). Estos efectos erosivos debidos a la pérdida de cobertura vegetal son potencialmente más importantes si se producen lluvias intensas después del fuego. Sin embargo, la rápida recuperación de la cobertura vegetal contribuye a limitar estas pérdidas erosivas (Marcos et al. 2000).

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Factores históricos y ambientales

3. Regeneración de la vegetación mediterránea La capacidad de las comunidades vegetales de recuperarse después del incendio se fundamenta en la respuesta individualizada de las especies. A priori, el fuego representa una pérdida de individuos. Pero esta pérdida puede no producirse, como en el caso de especies que mantienen órganos o yemas protegidas de las altas temperaturas, o bien ser compensada inmediatamente después del incendio a partir de semillas resistentes a las altas temperaturas y que, tras germinar, aprovechan la situación de incremento de espacio y recursos que se produce como consecuencia del fuego. A ello hay que añadir las posibilidades que se abren a especies que no se hallaban en la comunidad quemada y que encuentran unas condiciones ambientales apropiadas para establecerse después del fuego. Basándonos en una aproximación demográfica, podemos decir por tanto, que la regeneración de la cubierta vegetal se producirá a partir de las poblaciones de las especies capaces de sobrevivir y volver a crecer tras el fuego –especies rebrotadoras–, y de las que establecen nuevas poblaciones –especies germinadoras–, ya sea a partir de semillas que se mantienen en las plantas quemadas, que están almacenadas en bancos de semillas del suelo o copas, o que llegan posteriormente al incendio (ver cuadro 4.2.).

Evidentemente, el éxito en la regeneración, estimado a partir de propiedades estructurales y funcionales –recubrimiento, altura, balance de nutrientes– estará en gran medida determinado por el tipo de regeneración de las especies implicadas, por las características del medio –particularmente en el período posterior al incendio–, y por otras perturbaciones que pudieran ocurrir posteriormente. Así, Díaz-Delgado et al. (2002) han demostrado que, a escala regional, la cobertura vegetal después de los incendios, estimada a partir del NDVI (Normalized Difference Vegetation Index), tarda más tiempo en recuperarse después de un segundo incendio que del primero y también cuando el intervalo entre fuegos es menor.

CUADRO 4.2.

Mecanismos de regeneración • REBROTADA (a partir de yemas adventícias) – Estructuras aéreas protectoras • Corteza • Bases foliares – Estructuras subterráneas • Lignotubérculos • Cepas • Cuello de la raíz • Rizomas • Bulbos

• GERMINACIÓN (a partir de semillas) – Banco de semillas en el suelo – Banco de semillas en la planta (frutos serotinos) • MIXTO: REBROTADA Y GERMINACIÓN

3.1. Capacidad rebrotadora Como ya se ha comentado, en algunas especies los individuos no llegan a morir y son capaces de rehacer los órganos quemados. Las plantas que poseen este tipo de respuesta reciben el nombre de especies rebrotadoras. El estudio de la estrategia rebrotadora tras los incendios forestales y el reconocimiento de que muchas especies que habitan en las distintas áreas climáticas mediterráneas del mundo poseen esta capacidad, puede conducir a pensar que se trata de una respuesta seleccionada evolutivamente por los incendios forestales. Sin embargo, distintos trabajos han propuesto que se trataría de una preadaptación, en el sentido de que la capacidad de rebrote se debe haber generado como respuesta a perturbaciones en general y no necesariamente al fuego (López-Soria y Castell 1992). Un apoyo importante a esta hipótesis 110

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

es el hecho de que la capacidad de rebrote aparece precisamente en especies que ya existían antes de que el clima mediterráneo apareciera como tal (Lloret et al. 1999; Verdú et al. 2003).

La estrategia rebrotadora se basa en la existencia de yemas adventicias que son capaces de resistir las altas temperaturas y de diferenciarse tras el paso del fuego, dando lugar a nuevos tallos y hojas. A menudo, esta respuesta se ve favorecida por la existencia de algún tipo de aislante del calor que las protege, bien sean estructuras vegetales como el corcho de los alcornoques, la corteza del pino canario y las bases foliares del palmito y de algunas gramíneas, o el propio suelo que protege a rizomas, bulbos, raíces y cepas (ver Cuadro 4.2.).

El fuego, sin embargo, no es tampoco inocuo para estas especies. Es evidente que las plantas rebrotadoras en general sufren una pérdida de órganos fotosintetizadores y de recursos. Sobre todo, es importante destacar que no todos los individuos de las poblaciones afectadas por el fuego consiguen sobrevivir y rebrotar (López-Soria y Castell 1992). Por tanto, a pesar de su capacidad de rebrote, la dinámica de las poblaciones de estas especies pueden verse muy afectadas por el fuego. El incendio representa un episodio de mortalidad sincronizada más o menos intenso, que podrá ser o no compensado en los periodos entre incendios. Este modelo conceptual proporciona una metodología para analizar la respuesta de las especies rebrotadoras a los incendios. Se pueden analizar los factores que determinan la capacidad de rebrotar después del fuego, así como los que determinan el establecimiento de nuevos individuos en periodos entre incendios. La capacidad de rebrotar dependerá de las características anatómicas y fisiológicas de la propia especie, del estado de los individuos antes del incendio, de las características del incendio y de las condiciones del medio. El establecimiento de nuevos individuos estará determinado a su vez por la disponibilidad de semillas y por el reclutamiento de individuos.

En experimentos en los que se aplicaron altas temperaturas a cepas de Erica multiflora, se observó un incremento de la mortalidad de individuos que era directamente proporcional a las temperaturas y el tiempo de exposición (Lloret y López-Soria 1993). Es interesante destacar que esta mortalidad a veces no es inmediata, sino que se produce durante el periodo estival posterior a la rebrotada. Esta observación indica que la medida del efecto de los incendios sobre las poblaciones rebrotadoras debe tener en cuenta, no sólo los primeros meses después del paso del fuego, sino que debería repetirse uno o dos años después del fuego. Entre los individuos supervivientes se observó que la intensidad del fuego influía negativamente en el número de rebrotes, como consecuencia probablemente de una mayor mortalidad del banco de yemas, así como en su altura y biomasa. Este efecto sobre la biomasa, sin embargo, tiende a perderse con el tiempo, dando paso a una influencia mayor de los factores post-incendio, como son la disponibilidad de recursos y la competencia entre las plantas. Asimismo, el número de yemas capaces de producir nuevos brotes estaría sujeta a agotamiento bajo un régimen continuado de pérdida de los órganos aéreos (Riba 1997).

Si el fuego causa una mortalidad significativa en las especies rebrotadoras, el mantenimiento de sus poblaciones deberá compensarse a través del establecimiento de nuevas plantas. Frecuentemente, la germinación de estas especies después de los incendios no se produce, o es muy poco importante. Por tanto, sus poblaciones dependerán del reclutamiento de nuevos individuos a lo largo de los periodos entre incendios (Lloret y Zedler 1991; Ojeda et al. 1996).

La existencia de un engrosamiento en la base del tallo (lignotubérculo) parece tener un papel destacado en la rebrotada de algunas especies (Erica sp pl, Arbutus unedo). Algunos estudios han demostrado la diferenciación de este órgano en las fases iniciales del desarrollo 111

Factores históricos y ambientales

de la planta, de forma que estaría fijado genéticamente (Verdaguer et al. 2000; Ojeda 2001).

Estos engrosamientos pueden actuar como banco de yemas. Se ha podido establecer una relación positiva entre el área del lignotuberculo y el número de rebrotes en Arbutus unedo, E. arborea, E. multiflora y E. australis. El papel del lignotubérculo en el rebrote post-incendio también estaría relacionado con la capacidad de almacenamiento de nutrientes (nitrógeno, fósforo, potasio, magnesio) y recursos (almidón) necesarios para desarrollar los nuevos brotes, como se ha demostrado en A. unedo y Erica arborea (Canadell y López-Soria 1998). Una pérdida continuada de rebrotes conduciría a un agotamiento de estos recursos y a una eventual muerte de los individuos (Canadell y López-Soria 1998). Este almacenamiento de recursos no es exclusivo del lignotuber, sino que también se da en raíces, en bulbos y tubérculos, o en rizomas. En este último caso, algunas gramíneas estoloníferas como Brachypodium retusum, puede jugar un papel importante en la rápida recuperación de la cobertura vegetal, sobre todo en ambientes con baja disponibilidad hídrica (Caturla et al. 2000). El almacenamiento de recursos en los órganos de reserva está además sometido a variabilidad estacional, disminuyendo en primavera, durante la fase de crecimiento y reproducción (Cruz y Moreno 2001). Por tanto, no es difícil prever que un régimen de incendios frecuentes concentrados en la época estival, cuando los recursos son menores, comprometerá la capacidad de rebrotar de muchas especies arbóreas y arbustivas.

El efecto del tamaño de la planta previo del incendio sobre la capacidad y magnitud de la respuesta del rebrote presenta algunos aspectos interesantes. El tamaño suele estar relacionado positivamente con la supervivencia de los individuos (Lloret y López-Soria 1993), y con el número y la biomasa de rebrotes, como se ha demostrado en Q. ilex, A. unedo y E. arborea (Canadell et al. 1991; Retana et al. 2992). Sin embargo, plantas de gran tamaño pueden acumular más combustible, incrementando la intensidad del fuego y disminuyendo la capacidad rebrotadora. Plantas grandes pueden también corresponder a individuos longevos en los que la capacidad de rebrotar haya disminuido, posiblemente por agotamiento de las yemas capaces de producir nuevos brotes. La disminución de la capacidad rebrotadora con la edad ha sido señalada en brezales cantábricos de Calluna vulgaris por Calvo et al. (2002b).

A pesar del control interno que representan los recursos proporcionados por la planta rebrotadora, la capacidad de rebrotar se ve también profundamente influida por las características del medio. Sin duda, en sistemas mediterráneos, la disponibilidad de agua es un factor determinante de la rebrotada, la cual puede llegar a ajustarse a los ritmos de precipitación (López-Soria y Castell 1992; Riba 1997). Frecuentemente esta respuesta se traduce en un mayor recubrimiento en las laderas expuestas a norte que en las orientadas a sur (Pausas et al.

1999). La disponibilidad de nutrientes juega también un importante papel. Cruz et al. (2002) han demostrado en Erica australis que la disponibilidad de agua tiene un papel protagonista en la biomasa y la altura alcanzada por los rebrotes en las primeras fases de crecimiento, mientras que la fertilidad del suelo tiene influencia a más largo plazo.

En algunas gramíneas la capacidad reproductora se incrementa como consecuencia del fuego (Caturla et al. 2000; Vilà et al. 2001), de forma que sus poblaciones pueden ser favorecidas por los incendios. Dado precisamente que algunas de estas gramíneas pueden llegar a acumular una cantidad apreciable de biomasa seca altamente inflamable, se podría establecer una retroalimentación positiva entre fuegos y gramíneas, como las que se dan en sistemas de sabana o en praderas. Esta retroalimentación positiva promovería la transformación de formaciones leñosas en herbáceas, con las consiguientes implicaciones en la estructura y función de la comunidad. Quedan, sin embargo, por realizar estudios para conocer los límites de esta capacidad rebrotadora de las gramíneas bajo regímenes de frecuentes incendios. Mención 112

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

aparte merecen también algunas especies, como Q. coccifera, que rebrota vigorosamente de tallos subterráneos dispersos, contribuyendo en gran medida a la recuperación de la cubierta (Malanson y Trabaud 1987; Clemente et al. 1996), pero también a la recarga de nuevo combustible para futuros incendios (Pla y Rodà 1999).

3.2. Germinación El fuego causa la muerte de los individuos de las especies incapaces de rebrotar. Sin embargo, en muchas de dichas especies las semillas suponen un potencial de establecimiento de nuevos individuos, justo cuando las condiciones son más apropiadas por la mayor disponibilidad de agua, nutrientes y luz. Las especies que poseen esta estrategia han recibido el nombre de especies germinadoras. Para ello las semillas deben sobrevivir al fuego ya sea en los propios frutos o en el suelo. El suelo es un buen aislante del fuego, pero las semillas que se encuentran en la planta en el momento del paso del fuego tienen pocas posibilidades de sobrevivir al fuego si no quedan protegidas por algún tipo de estructura aislante. De hecho, existen frutos muy lignificados, llamados serotinos, que persisten cerrados durante años hasta que el paso del fuego los abre, dispersando las semillas. Este tipo de frutos es frecuente en las áreas mediterráneas de Sudáfrica, Australia y California, pero no en las de la cuenca mediterránea. En este último caso, las piñas de Pinus halepensis y P. pinaster se mantienen cerradas durante varios años y el fuego produce la apertura y dispersión de sus semillas (Daskalakou y Thanos 1996). Sin embargo, a diferencia de las auténticas especies con frutos serotinos, que necesitan del fuego para dispersar sus semillas y germinar, estas especies de pino acaban germinando en ausencia del fuego (Habrouk et al. 1999; Natham et al. 1999).

El fuego puede estimular la germinación de las semillas de las especies germinadoras, ya sea porque promueve la rotura de las estructuras externas de protección de las semillas, o porque, actúa de señal para estimular la germinación en unas nuevas condiciones post-incendio de mayor probabilidad de éxito de las plántulas. Esta señal procede de las altas temperaturas o de las sustancias asociadas al humo. Esta estimulación de la germinación por el fuego puede llevar a pensar que el fuego ha actuado como una presión selectiva en la adquisición de esta respuesta germinadora. Sin embargo, entre muchas de nuestras especies, otros factores asociados a las perturbaciones y a la eliminación de la cubierta vegetal producen un efecto similar. Los cambios de temperatura y de humedad producirían el efecto físico de rotura de las cubiertas protectoras que permiten la longevidad de las semillas hasta que las condiciones de establecimiento mejoran. En muchos casos, la escarificación mecánica de estas cubiertas tiene el mismo efecto que las altas temperaturas (Herranz et al. 1999). En otros casos, se ha visto que el paso por el tracto digestivo de mamíferos también estimula la germinación de alguna de estas especies (Malo y Suárez 1996). Por otro lado, existen comunidades, como los brezales de la región del Estrecho de Gibraltar, con una importante presencia de especies germinadoras con aparentes dificultades para regenerar sus poblaciones en ausencia del fuego (Ojeda 2004).

El efecto del fuego en la germinación de las semillas de las especies germinadoras es susceptible de ser estudiado experimentalmente en el laboratorio o en el campo, simulando el paso del fuego. Se han realizado numerosas pruebas sometiendo las semillas a temperaturas similares a las que se alcanzan durante los incendios. De estos experimentos se concluye que el efecto de las temperaturas difiere considerablemente entre las especies que coexisten en una misma comunidad. La respuesta varía desde la estimulación a la inhibición, pasando por la indiferencia (Salvador y Lloret 1995; Herranz et al. 1999; Núñez et al. 2003). Entre las especies con una germinación estimulada destacan las pertenecientes a la familia Cistaceae, cuyas plántulas, además, una vez establecidas no se ven afectadas por el tratamiento térmico ante113

Factores históricos y ambientales

rior (Salvador y Lloret 1995; Herranz et al. 1999; Hanley y Fenner 1998). Está claro, sin embargo que existe un umbral de temperaturas, más allá del cual las semillas pierden su viabilidad (Pereiras et al. 1985; Salvador y Lloret 1995; Herranz et al. 1999) El caso de los pinos merece una atención especial por su significación forestal. El fuego facilita la abertura de los conos de las especies del género Pinus a partir de 100ºC, aproximadamente (200ºC en el caso de P. halepensis), dependiendo del tiempo de exposición (Figura 4.3.) (Habrouk et al. 1999). Los conos proporcionan además protección frente al fuego de forma que las semillas que se encuentran en su interior pueden soportar temperaturas de hasta 200ºC, variando según la especie y el tiempo de exposición. Sin embargo, la germinación de las semillas sin la protección del cono –una situación similar a la que se da en el suelo después de que se produzca su dispersión– disminuye con temperaturas elevadas (a partir de 70ºC, aproximadamente). La supervivencia de las plántulas germinadas a partir de semillas que han experimentado un shock térmico también es menor que las procedentes de semillas control que no han sido sometidas a calor (Hanley y Fenner 1998). Las diferencias entre especies, sin embargo, son importantes. Mientras que las semillas de P. halepensis germinan bien después de experimentar temperaturas de 200ºC dentro de los conos y de 120ºC fuera de ellos, las semillas de P. nigra y P. sylvestris no aguantan temperaturas superiores a 120ºC en el interior del cono y 70ºC cuando se extraen (Escudero et al. 1997; Habruk et al. 1999; Núñez y Calvo 2000). Estos patrones sugieren que la regeneración post-incendio de los pinos depende principalmente del banco de semillas almacenado en las copas y, por tanto, explican las importantes diferencias en la regeneración post-incendio que se observan entre especies, y entre zonas que han experimentado distintas intensidades de fuego.

Mientras que P. halepensis y P. pinaster pueden presentar una alta densidad de plántulas a los dos años siguientes después del incendio, P. nigra y P. sylvestris regeneran mucho peor, llegando incluso a desaparecer casi por completo (Luis-Calabuig et al. 2002; Retana et al. 2002). La regeneración de P. halepensis y P. pinaster, sin embargo, no siempre es buena. Lógicamente, dependerá de la calidad de la estación en términos de disponibilidad hídrica y nutrientes (Luis-Calabuig et al. 2002, Spanos et al. 2000), pero también de la actividad de las hormigas, aves y roedores, que pueden llegar a consumir una fracción muy importante de las semillas que caen al suelo (Nathan y Ne’eman, 2000). Después de dos años del fuego, la incorporación de nuevas plántulas es muy escasa (Herranz et al.

1997) y depende del aporte de semillas desde pinos supervivientes o desde poblaciones circundantes al incendio. La distancia a la que estas semillas se dispersan, sin embargo, es relativamente corta (Nathan et al. 2000) y poco efectiva cuando se trata de incendios de gran extensión. El establecimiento de nuevas plántulas también se ve comprometido por el incremento de la competencia conforme la vegetación crece y cubre los espacios abiertos (Martínez-Sanchez et al. 1996).

Lógicamente, en el éxito de las especies germinadoras juega un papel importante la dinámica del banco de semillas. La densidad de semillas almacenadas en el suelo condiciona en gran medida el éxito en la germinación post-incendio, como se ha demostrado en P. pinaster (Ferrandis et al. 1996). Las especies capaces de sobrevivir o ser estimuladas con el paso del fuego suelen formar bancos de semillas en el suelo, mientras que las más sensibles a las temperaturas han de basar su establecimiento en las zonas quemadas en su capacidad de dispersión desde las poblaciones circundantes (Ferrandis et al. 2001). El banco de semillas no se rellenará de nuevo hasta que las poblaciones que se establecen después del fuego no alcancen la edad reproductiva. Un nuevo incendio antes de ese momento puede eliminar estas especies de la comunidad. Las especies de vida larga y con un largo periodo pre-repro114

Ecolog铆a del bosque mediterr谩neo en un mundo cambiante

Figura 4.3. Porcentaje de germinaci贸n de semillas aisladas y dentro de los conos de Pinus halepensis, Pinus nigra y Pinus sylvestris sometidas a tratamientos de temperaturas de 120oC y 200oC durante diferentes tiempos de exposici贸n al calor (Modificado de Habrouk et al. 1999).

115

Factores históricos y ambientales

ductivo, como los pinos, pueden ser las más afectadas por una alta recurrencia de incendios (Lloret et al. 2003).

La estacionalidad de los incendios juega un papel importante en el establecimiento de las especies germinadoras. Si el fuego se produce en primavera o a principios del verano, antes de que el banco de semillas se rellene, la recuperación de las poblaciones germinadoras se verá comprometida. Domínguez et al. (2002) han observado en formaciones de Q. pyrenaica y P. sylvestris un mayor recubrimiento en zonas quemadas en otoño que en zonas quemadas en primavera. En los incendios de otoño, el recubrimiento vendría determinado por especies herbáceas anuales y perennes, mientras que en el caso de los incendios de primavera sería por especies rebrotadoras. Esta pauta podría estar relacionada también con una mayor intensidad de los incendios de otoño y una menor disponibilidad de recursos después del periodo estival.

Las condiciones posteriores al incendio también determinan el éxito de las poblaciones germinadoras. Después del fuego, los recursos disponibles para las especies se ven incrementados, ya sea debido a la fertilización por las cenizas, al aumento del espacio disponible y de la luz que llega al suelo, o a la disminución de la demanda de recursos por parte de la vegetación superviviente. En consecuencia, los patrones espaciales de crecimiento y supervivencia de las plántulas reproducirán la heterogeneidad en la disponibilidad de estos recursos (Pausas et al. 2003). En particular, el tamaño de las plántulas y las probabilidades de sobrevivir aumentan con respecto a las zonas no incendiadas (Lloret 1998).

4. Sucesión y síndromes rebrotador y germinador Los mecanismos rebrotador y germinador permiten el mantenimiento de la mayoría de las especies presentes antes del incendio, aunque su importancia relativa puede ir cambiando a lo largo del proceso de recuperación de la vegetación (Rego et al. 1991). Sin embargo existen especies que no rebrotan ni establecen nuevos individuos después del fuego, y por tanto pueden acabar desapareciendo de la comunidad, tal y como ha sido documentado para Juniperus phoenicea en coscojares (Lloret y Vilà 2003) y para Abies pinsapo en alcornocales (Cabezudo et al. 1995). Por otro lado, cabe esperar que las especies rebrotadoras que sean además capaces de producir un gran número de plántulas inmediatamente después del fuego alcancen dominancia en la comunidad, como ocurre con Adenostoma fasciculatum en el chaparral californiano. Aunque este tipo de especie rebrotadora y germinadora es rara en la cuenca mediterránea, existen casos documentados como los de Genista tridentata y Staurocanthus boivinii de los brezales del sur de Andalucía. Estas especies llegan a presentar los máximos valores de recubrimiento después del fuego (Ojeda et al. 1996).

El incremento de recursos proporcionado por el fuego facilita el establecimiento de especies de vida corta, que finalmente son eliminadas de la comunidad por competencia de especies de mayor tamaño, propias de fases sucesionales más avanzadas. Las zonas incendiadas pueden representar un hábitat apropiado a escala de paisaje para las poblaciones de estas especies de vida corta. Frecuentemente, estas especies son germinadoras cuyas semillas proceden de poblaciones externas a la zona quemada. Es interesante observar que entre estas especies de vida corta pueden encontrarse táxones endémicos (Herranz et al. 1996). Este patrón provoca un pico de diversidad de especies a los pocos años del incendio y una paulatina disminución posterior (Figura 4.4.) (Clemente et al. 1996; Cavero y Ederra 1999; Calvo et al.

2002a). Este descenso de la diversidad suele ir asociada a una disminución de las especies germinadoras en favor de las rebrotadoras (Calvo et al. 2002a). Las especies efímeras no se ven excluidas por las de mayor longevidad generalmente hasta que éstas no alcanzan un tamaño 116

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Figura 4.4. Cambios en el número de especies vegetales después del fuego en dos comunidades: un carrascal de Navarra quemado de forma controlada en enero de 1992 (área de muestreo: 1 m2) (modificado de Cavero y Ederra 1999), y una garriga de la Sierra de la Almijara quemada en abril de 1988 (área de muestreo: 0,25 m2) (modificado de Carreira et al. 1992).

apreciable años después del incendio. Es decir, el incremento de recursos relaja la intensidad de la competencia permitiendo la coexistencia de especies en las primeras fases después del incendio. Así, Vilà y Lloret (2000) no pudieron encontrar durante los cuatro años después del incendio un efecto negativo de Ampelodesmos mauritanica - una gramínea de gran porte y con una importante capacidad de rebrote - sobre las plántulas de P. halepensis y Rosmarinus officinalis y sobre los rebrotes de E. multiflora y Globularia alypum.

Las características funcionales entre los dos tipos regenerativos también son diferentes (ver capítulo 5: “Fenología y características funcionales de las plantas leñosas mediterráneas”). Las especies germinadoras son principalmente no esclerófilas, anemócoras y con frutos secos, como corresponden a las especies pioneras de la sucesión, mientras que entre las especies rebrotadoras son comunes las especies esclerófilas y con frutos carnosos dispersados por animales (ver Cuadro 4.3) (Verdú 2000). Carreira y Niell (1992) han mostrado que las especies rebrotadoras de matorrales semiáridos de Andalucía eran capaces de asignar internamente los nutrientes a estructuras de transporte o soporte con baja tasa de renovación. Las especies germinadoras presentaban una mayor concentración de nutrientes debido a su acumulación en órganos con mayor tasa de renovación, como son las hojas. Este patrón de asignación interna de recursos contribuiría a explicar el que especies rebrotadoras, como Juniperus oxycedrus y Genista spartioides, propias de los estados avanzados de la sucesión, tuvieran una mayor capacidad competitiva que especies germinadoras, como Cistus clusii y Ulex rivasgodayanus.

Aunque estas diferencias en los atributos funcionales de las especies rebrotadoras y germinadoras sugieren una sustitución a lo largo de la sucesión, lo que encontramos a menudo es una coexistencia de especies con diferentes tipologías regenerativas y capacidades para obtener recursos (Ojeda et al. 1996). Esta coexistencia se puede interpretar a la luz de la historia de las perturbaciones de esas áreas, en las que la combinación de recurrencias e intensidades moderadas, junto con el pastoreo y la erosión, impiden al matorral mediterráneo desarrollarse hacia el bosque (ver capítulo 11: “Interacciones entre la vegetacion y la erosión hídrica”).

En otras palabras, es difícil interpretar la dinámica de las comunidades mediterráneas sin incluir el régimen de perturbaciones. Los modelos basados en los atributos vitales del ciclo 117

Factores históricos y ambientales

CUADRO 4.3.

Diferencias funcionales entre especies rebrotadoras y germinadoras (Modificado de Verdú 2000, y de Carreira y Niell 1992)

Rebrotadoras • • • •

Crecimiento lento Hojas esclerófilas Baja concentración de nutrientes en la planta Plántulas con una proporción baja de biomasa foliar • Dispersión por vertebrados • Frutos carnosos • Semillas grandes

Germinadoras • • • •

Crecimiento rápido Hojas no esclerófilas Alta concentración de nutrientes en la planta Plántulas con una proporción alta de biomasa foliar • Dispersión anemócora • Frutos secos • Semillas pequeñas

biológico, como el FATE, permiten evaluar las tendencias de la comunidad bajo diferentes régimenes de perturbaciones. Su aplicación en matorrales y pinares del levante español muestra que, bajo un régimen de incendio muy frecuente (5-10 años), se produciría una disminución de especies rebrotadoras como Q. coccifera, y de especies germinadoras como P. halepensis, R. officinalis, e incluso Cistus sp. pl. Mientras que especies que rebrotan bien y producen abundantes plántulas después del fuego, como A. mauritanica y Erica sp. pl., se verían favorecidas bajo un régimen de perturbaciones muy frecuentes (Pausas 1999; Lloret et al. 2003). El fuego, por tanto, pude promover cambios en las formas de crecimiento dominantes en la comunidad, como se ha comprobado en inventarios de zonas sometidas a diferentes historias de fuego (Lloret y Vilà 2003).

En general se ha reconocido que los matorrales y bosques esclerófilos mediterráneos recuperan su estructura y composición con relativa rapidez después del fuego. Este modelo, sin embargo, no se ajusta demasiado bien a la realidad cuando consideramos formaciones con una menor afinidad mediterránea. Herranz et al. (1996) han señalado la sustitución de bosques de Fagus sylvatica y P. syvestris del Sistema Central por piornales de Genista florida y Citysus scoparius, respectivamente, después de un incendio. En los grandes incendios que afectaron la Cataluña central en 1994, las masas forestales de P. nigra, y en menor medida de P. sylvestris presentaron una regeneración prácticamente nula (Espelta et al.

2002; Rodrigo et al. 2004). Como hemos visto anteriormente, la escasa capacidad regenerativa de estas especies hay que atribuirla a la incapacidad de sus semillas para sobrevivir a las altas temperaturas y al desajuste entre el momento del incendio y la disponibilidad de semillas. Los densos recubrimientos arbustivos y herbáceos que se producen después del fuego tampoco favorece el establecimiento de nuevas plántulas. Estos bosques tienden a ser reemplazados por encinares o robledales de Q. cerrioides, gracias la capacidad rebrotadora de las quercíneas (Figura 4.5.) (Retana et al. 2002). Estas transformaciones concuerdan con los datos palinológicos procedentes de Navarrés (Valencia) que muestran una disminución de Pinus (presumiblemente P. nigra y P. sylvestris) y un aumento de Quercus asociada a la presencia de incendios a principios del Holoceno (ca. 10000-6000 años B.P.) (Carrión y Van Geel 1999). Nos encontramos, pues frente a importantes cambios en las formaciones forestales como consecuencia del fuego. Estos cambios demuestran las dificultades de extrapolar indiscriminadamente el modelo clásico de regeneración post-incendio en ecosistemas mediterráneos, a la vez que ponen de manifiesto la utilidad de analizar la resiliencia de las comunidades a partir del conocimiento de los mecanismos de regeneración de las especies que las componen.

118

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Figura 4.5. Probabilidad (%) de que bosques de Pinus halepensis, Pinus nigra y Pinus sylvestris permanezcan como tales, o de que cambien a otro tipo de formación vegetal 30 años después de un incendio. Valores obtenidos a partir de un modelo desarrollado para los bosques de la Catalunya central después del incendio de 1994 que afectó a 24.300 ha (Modificado de Retana et al. 2002).

5. Régimen de incendios, cambio climático y cambio de usos del territorio El estudio de los mecanismos de regeneración después de un incendio en parcelas determinadas no es suficiente para conocer el fenómeno en toda su dimensión. Los incendios tienen unos patrones espaciales bien definidos y afectan a amplias áreas del territorio. El estudio de los incendios debe dirigirse también a esa escala geográfica. Para ello son necesarias técnicas apropiadas, como los sistemas de información geográfica, la fotografía aérea y los sensores remotos. Así mismo, hemos visto que tanto las causas –acumulación de combustible– como las consecuencias de los incendios –intensidad de rebrote y capacidad de acumulación de semillas germinables– están influidas por la frecuencia de los incendios, es decir por su patrón temporal. En otras palabras, los incendios forestales no pueden ser plenamente estudiados fuera del contexto del propio régimen de perturbaciones, que incorpora la variabilidad espacial y temporal. Esta ampliación de las escalas nos permite analizar mejor la relación de los incendios con los cambios ambientales que se producen a escala global.

Los fuegos tienden a concentrarse espacialmente (Vázquez y Moreno 2001), lo que quiere decir una mayor recurrencia, que puede acabar repercutiendo en la regeneración, como se ha demostrado al analizar la recuperación de la cubierta vegetal después de incendios repetidos (Díaz-Delgado et al. 2002). Los patrones espaciales de los incendios están determinados por la topografía, las condiciones climáticas, el combustible acumulado y la actividad humana. Así, a escala peninsular se ha comprobado que los incendios son más abundantes en zonas con alta pendiente y clima mediterráneo entre seco y subhúmedo. Cuando el clima se hace más árido, el combustible disminuye y la frecuencia de incendios también (Vázquez et al.

2002; Díaz-Delgado et al. a en prensa ). Las zonas altas con clima más frío y dominadas por especies del género Fagus, Pinus, Abies y Juniperus también tienen frecuencias menores, mientras que la máxima recurrencia se produce en áreas concretas de clima atlántico templa119

Factores históricos y ambientales

do, como por ejemplo, en Galicia. En estos casos, es debido más a cuestiones socioeconómicas que a factores naturales, ya que la mayoría son intencionados. La acumulación del combustible también un papel importante, aunque puede pasar a jugar un rol secundario ante determinadas prácticas de gestión. Vázquez y Moreno (2001) han comprobado en la Sierra de Gredos que la mayoría de las zonas quemadas tenían más de 25 años de antigüedad, lo que indica que la acumulación del combustible es importante para que se produzca un incendio.

Sin embargo, la mayor parte de las zonas con incendios recurrentes tenían menos de 6 años, sugiriendo que las zonas de elevada recurrencia no son determinadas por la carga del combustible sino por otras razones, fundamentalmente de origen humano.

El uso anterior al incendio tiene influencia en la regeneración post-incendio. Pérez y Moreno (1998) observaron en bosques de P. pinaster del centro de la península que diferentes prácticas de manejo, como el aclareo y la limpeza del sotobosque, causaron diferentes patrones en la diversidad y el recubrimiento herbáceo durante los primeros años después del fuego. El abandono de las prácticas agrícolas tradicionales también ha causado una homogeneización del paisaje que promueve la propagación de los incendios (Figura 4.2.). A su vez, los incendios aumentan la heterogeneidad del paisaje a escala regional, al promover diferentes estadios sucesionales (Lloret et al. 2002), cambios en las especies dominantes (Figura 4.5.)

(Retana et al. 2002), o en los usos agrícolas y forestales (Espelta et al. 2002). Dentro de la zona quemada, el fuego es un factor homogeneizador para algunos parámetros, como la vulnerabilidad de los suelos a la erosión (Giovannini et al. 2001), o la dominancia de determinadas especies (Pérez y Moreno 1998).

El efecto de la intensidad del fuego en la respuesta regenerativa a nivel de especie se pone de manifiesto a escala de paisaje cuando analizamos un parámetro integrador como es el recubrimiento vegetal, estimado a partir del NDVI (Normalized Difference Vegetation Index).

Díaz-Delgado et al. (2003) analizaron este índice en zonas incendiadas a partir de imágenes de satélite y observaron que para formaciones vegetales dominadas por una determinada especie, la recuperación de este índice después del incendio se correlaciona negativamente con los efectos causados por el fuego (severidad), principalmente debidos a su intensidad.

Los cambios de clima y usos del territorio pueden interactuar con el régimen de incendios y con los procesos de regeneración a diferentes niveles. En primer lugar, ya hemos visto que en sistemas mediterráneos tanto el rebrote como la germinación dependen de la disponibilidad hídrica. En la cuenca mediterránea occidental, el clima tiende a ser más cálido y seco (Piñol et al. 1998; De Luis et al. 2001; Peñuelas y Filella 2001), de acuerdo con los modelos regionales de cambio climático para la región. En estas condiciones, la regeneración de la vegetación actual se vería comprometida. Las pérdidas de suelo por erosión también se verían afectadas, si además las precipitaciones se vuelven más irregulares y episódicas.

En segundo lugar, la tendencia climática puede modificar el régimen de incendios incrementando el número de días estivales con alta temperatura y baja humedad del aire, siguiendo la tendencia observada en las últimas décadas (Figura 4.1.) (Piñol et al. 1998). Además, periodos de sequía prolongados producen una acumulación de ramas y hojas secas que incrementan la carga de combustible, como ha ocurrido en los últimos años (Montoya 1995; Vélez 1995). Estas condiciones promueven una mayor capacidad de propagación del fuego, pero también una mayor intensidad.

En tercer lugar, las tendencias climáticas interactúan con los cambios en el uso del territorio. El abandono de las prácticas agrícolas y ganaderas ha permitido la acumulación del combustible (Figura 4.2.), que se ha visto favorecida indirectamente por la propia práctica de 120

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

la extinción. El desarrollo de segundas residencias en zonas forestales ha incrementado los focos de ignición y obliga a concentrar los medios de extinción en estas zonas. La proliferación de vías de comunicación facilita el acceso de los equipos de extinción, pero también multiplica los focos.

En resumen, en un momento de importantes transformaciones del clima y del territorio, los incendios forestales pueden actuar como un factor acelerador, que puede acabar determinando cambios profundos en el paisaje y en las formaciones vegetales dominantes en un lapso de tiempo relativamente corto.

6. Implicaciones y perspectivas para la gestión La prevención y control de los incendios forestales pasa obligatoriamente por dos estrategias relacionadas entre sí, y que son objeto de fuertes debates en la sociedad: control del combustible y supresión de incendios. El control del combustible implica su disminución, ya sea a través de la limpieza del monte o del uso controlado del fuego. Si dejamos a un lado el uso del fuego para actuaciones concretas de pequeñas dimensiones - como la mejora de pastos y de hábitats cinegéticos, la eliminación de residuos, principalmente restos vegetales de actividades agrícolas y forestales, etc. - el uso del fuego como una herramienta de gestión a gran escala plantea una serie de dificultades. La primera de ellas es su aceptación social, en un contexto en el que el fuego suele considerarse principalmente un enemigo. En segundo lugar, la capacidad de controlarlo, es decir de quemar únicamente aquello que pretendemos. Esto implica que el fuego sólo puede utilizarse en situaciones meteorológicas concretas, que excluyen el verano, y en determinados lugares, por ejemplo evitando pendientes pronunciadas. En tercer lugar, el coste económico y ambiental se ha de poder asumir. Por ejemplo, se ha de garantizar que la vegetación y la fauna se recuperen, que no se produzca procesos erosivos significativos, etc.

No podemos olvidar que el fuego es un componente habitual de la dinámica de los sistemas mediterráneos, a pesar de que su régimen actual está lejos de ser el que habría en ausencia de la actividad humana, y que los sistemas mediterráneos tienen mecanismos eficientes de regeneración post-incendio. Estos hechos han favorecido en otras zonas mediterráneas (California, Australia y Sudáfrica) la práctica de reducir el combustible a partir de fuegos controlados. De esta forma se pretenden evitar los fuegos de alta intensidad y la continuidad del combustible, que facilita la propagación. Esta tipo de actuaciones también se realizan en áreas del norte de España y en Portugal. Es importante distinguir las quemas controladas del sotobosque herbáceo en bosques de vuelo alto, de las quemas del matorral, o de bosques con una continuidad vertical del combustible, como frecuentemente encontramos en los bosques del levante y del sur de la península Ibérica. Es evidente que en este tipo de formaciones con mayor carga de combustible los fuegos son mucho más difíciles de controlar.

La eficiencia de estos sistemas de reducción del combustible son motivo de debate, particularmente en California. Los defensores asumen que la acumulación del combustible es el factor que controla el sistema. Señalan que los incendios en la Baja California mexicana no alcanzan dimensiones gigantescas debido a que cuando ocurren no se suprimen generándose un mosaico de parches con diferente carga de combustible. Abogan por reducir el combustible mediante cremas controladas y dedicar menos esfuerzo a extinguir los incendios (Minnich 1983). Los críticos apuntan que son otros los factores - como las condiciones climáticas extremas- que controlan el sistema, puesto que históricamente no encuentran una disminución de los grandes incendios relacionada con los programas de quemas controladas (Keeley et al.

1999) No parece que estemos en condiciones de extrapolar estos programas a España de una 121

Factores históricos y ambientales

forma generalizada, donde las pautas espaciales de los incendios indican que existe un fuerte componente humano en el origen de los incendios.

Otras alternativas de reducción del combustible más tradicionales se basan en su eliminación sin quemarlo. Es el caso de los cortafuegos tradicionales o de las rozas del matorral.

Las nuevas tecnología de sistemas de análisis del fuego y el mejor conocimiento del comportamiento del fuego han llevado en algunos casos, como en Cataluña, a diseñar grandes polígonos, delimitados por zonas en las que se practicaría una reducción continuada de la vegetación. Esta reducción del combustible coincidiría con las líneas de contención del fuego. El objetivo de estas actuaciones sería limitar la superficie quemada en caso de incendio de proporciones catastróficas. Sin embargo, en las actuaciones de reducción continuada del combustible hay que evaluar las ventajas de un eventual control del fuego respecto a los inconvenientes de someter a la vegetación a una alta frecuencia de perturbación, a menudo superior a la que produciría el propio régimen de incendios.

Ante el incremento de los incendios de grandes dimensiones, a menudo de consecuencias catastróficas, cabe preguntarse si la estrategia de supresión de incendios tradicionalmente practicada es la más adecuada. En Cataluña, el programa de prevención y extinción “Foc Verd” se mostró eficiente en reducir el número de incendios y la superficie quemada. Sin embargo, en condiciones climáticas extremas, el programa fue claramente insuficiente como consecuencia de la simultaneidad de incendios en un mismo momento.

En estas condiciones el resultado no es diferente del que cabría esperar sin dicho programa (Figura 4.6.). De esta experiencia hay que aprender que las estrategias de lucha contra los incendios han de tener en cuenta la naturaleza concentrada del fenómeno. Desgraciadamente la tendencia climática marca un aumento de estos episodios extremos, de forma que mientras haya combustible y fuentes de ignición podemos suponer que seguirá habiendo incendios. No se trata de ninguna maldición, sino simplemente de la conjunción de factores naturales y sociales. Esta coyuntura difícilmente se logrará revertir con medidas puntuales, que, eso sí, pueden actuar como paliativos eficientes en aquellos puntos que sean más sensibles por la proximidad de la población humana o por la vulnerabilidad de sus sistemas naturales.

Figura 4.6. Relación entre la superficie quemada en los meses de Junio a Septiembre en las provincias de Gerona, Barcelona y Tarragona y el riesgo climático de incendios (estimado como el número de días de alto riesgo de incendios por causas climáticas, según el modelo desarrollado por ICONA basado en valores de baja humedad relativa y alta temperatura). Los datos han sido divididos en dos periodos, antes (1975-1986) y después (19871994) de la implantación del progarma FOC VERD de supresión de incendios (Modificado de Terradas et al. 1998).

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Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Agradecimientos Patricio García-Fayos y Josep Maria Espelta gentilmente revisaron una primera versión del manuscrito. Quisiera agradecer a todos los colegas del CREAF que a lo largo de bastantes años han compartido opiniones y experiencias en torno a la problemática de los incendios forestales. Este trabajo se ha realizado igualmente en el marco del proyecto AGL2000-0678, financiado por el Ministerio de Ciencia y Tecnología.

Bibliografía Cabezudo, B., A. Perez Latorre, y J.M. Nieto. 1995. Regeneración de un alcornocal incendiado en el sur de España (Istán, Málaga). Acta Botanica Malacitana 20: 143-151.

Calvo, L., R. Tarrega. y E. De Luis. 2002a. The dynamics of mediterranean shrubs species over 12 years following perturbations. Plant Ecology 160: 25-42.

Calvo, L., R. Tarrega, y E. Luis. 2002b. Regeneration patterns in a Calluna vulgaris heathland in the Cantabrian mountains (NW Spain): effects of burning, cutting and ploughing. Acta Oecologia 23:81-90 Canadell, J. y L. López-Soria. 1998. Lignotuber reserves support regrowth following clipping of two Mediterranean shrubs. Functional Ecology 12:31-38.

Canadell, J., F. Lloret, y L. López-Soria. 1991. Resprouting vigour of two mediterranean shrub species after experimental fire treatments. Vegetatio 95: 119-126.

Carreira, J.A., y F.X. Niell. 1992. Plant nutrient changes in a semi-arid Mediterranean shrubland after fire. J. Vegetation Science 3:457-466.

Carrión, J.S. y B. Van Geel. 1999. Fine-resolution Upper Weichselian and Holocene palynological record from Navarrés (Valencia, Spain) and a discussion about factors of Mediterranean forest succession. Review of Palaeobotany & Palynology 106: 209-236.

Caturla, R.N., J. Raventós, R. Guàrdia, y R. Vallejo. 2000. Early post-fire regeneration dynamics of Brachypodium retusum Pers. (Beauv.). Acta Oecologica 21: 1-12.

Cavero, R.Y. y A. Ederra. 1999. Evolución de la composición florística post-fuego en un carrascal de Navarra (N de España). Pirineos 153-154: 61-100.

Clemente, A.S., F.C. Rego, y O.A. Correia. 1996. Demographic patterns and productivity of post-fire regeneration in portuguese Mediterranean maquis. Int. J. Wildland Fire 6:5-12.

Cruz, A., y J.M. Moreno, J.M. 2001. Seasonal course of total non-structural carbohydrates in the lignotuberous Mediterranean-type shrub Erica australis. Oecologia 128: 343-350.

Cruz, A., B. Pérez, J.R. Quintana, y J.M. Moreno. 2002. Resprouting in the Mediterranean-type shrub Erica australis affected by soil resource availability. Journal Vegetation Science 13: 641-650.

Daskalakou, E.N. y C.A. Thanos. 1996. Aleppo pine (Pinus halepensis) postfire regeneration: the role of canopy and soil seed banks. Int. J. Widland Fire 6: 59-66.

Díaz-Delgado, R., F. Lloret, y F.X. Pons. 2002. Satellite evidence of decreasing resilience in Mediterranean plant communities after recurrent wildfires. Ecology 83: 2293-2303.

Díaz-Delgado, R., F. Lloret, y F.X. Pons. 2003. Influence of fire severity on plant regeneration by means of remote sensing imagery. Int J. Remote Sensing 24: 1751-1763 Díaz-Delgado, R., F. Lloret, y F.X. Pons. 2004 a. Spatial patterns of fire occurrence in Catalonia, Spain. Landscape Ecology (en prensa).

Díaz-Delgado, R., F. Lloret, y F.X. Pons. 2004 b. Temporal patterns of fire regime in Catalonia (NE Spain) along the last quarter of century (1975-98)- International Journal Wildland Fire 13: 89-99.

Dominguez, L., L. Calvo, y E. Luis. 2002. The impact of wildfire season on regeneration of Quercus pyrenaica forest and Pinus sp. stands. J. Mediterranean Ecology 3: 47-54.

Escudero, A., S. Barrero, y J.M. Pita. 1997. Effects of high temperatures and ash on seed germination of two Iberian pines (Pinus nigra ssp salzmannii, P. sylvestris var iberica). Ann. Sci. For. 54: 553-562.

Espelta, J.M., J. Retana, y A. Habrouk. 2003. Resprouting patterns after fire and response to stool cleaning of two coexisting Mediterranean oaks with contrasting leaf habits on two different sites. Forest Ecology and Management 179: 401-414.

Espelta, J.M., A. Rodrigo, A. Habrouk, N. Meghelli, J.L. Ordoñez, y J. Retana. 2002. Land use changes, natural regeneration patterns, and restoration practices after a large wildfire in NE Spain: challenges for fire Ecology and landscape restotartion. Páginas 315-324 en: L. Trabaud y R. Prodon (editores). Fire and Biological processes.

Backhuys, Leiden.

Ferran, A., C. Castell, A. Farràs, L. López, y R. Vallejo. 1991. Els efectes del foc en pinedes de la Catalunya central.

Butll. Inst. Cat. Hist. Nat. 59: 129-143.

123

Factores históricos y ambientales Ferran, A. y R. Vallejo. 1992. Litter dynamics in post-fire successional forests of Quercus ilex. Vegetatio 100: 239-246.

Ferrandis, P., J.M. Herranz. y J.J. Martínez-Sánchez. 1996. The role of soil seed bank in the early stages of plant recovery after fire in a Pinus pinaster forest in SE Spain. Int. J. Widland Fire 6: 31-35.

Ferrandis, P., J.M. Herranz, y J.J. Martínez-Sánchez. 2001. Response to fire of a predominantly transient seed bank in a Mediterranean weedy pasture (eastern-central Spain). Ecoscience 8: 211-219.

Giovannini, G., R. Vallejo, S. Lucchesi, S. Bautista, S. Ciompi, y J. Llovet. 2001. Effects of land use and eventual fire on soil erodibility in dry Mediterranean conditions. Forest Ecology Management 147: 15-23.

Habrouk, A., J. Retana. y J.M. Espelta. 1999. Role of heat tolerance and cone protection of seeds in the response of three pine species to wildfires. Plant Ecology 145: 91-99.

Hanley, M.E. y M. Fenner. 1998. Pre-germination temperature and the survivorship and onward growth of Mediterranean fire-following plant species. Acta Oecologica 19: 181-187.

Herranz, J.M., P. Ferrandis, y J.J. Martínez-Sánchez. 1999. Influence of heat on seed germination of nine woody Cistaceae species. Int. J. Wildland Fire 9: 173-182.

Herranz, J.M., J.J. Martínez-Sánchez, J. De las Heras, y P. Ferrandis. 1996. Stages of plant succession in Fagus sylvatica L. and Pinus sylvestris L. forests of Tejera Negra Natural park (Central Spain), three years after fire. Israel Journal Plant Sciences 44:347-358.

Herranz, J.M., J.J. Martínez-Sanchez, A. Marín, y P. Ferrandis, P. 1997. Postfire regeneration of Pinus halepensis Miller in a semi-arid area in Albacete province (southeastern Spain). Ecoscience 4: 86-90.

Keeley, J.E., C.J. Fotheringham, y M. Morais. 1999. Reexamining fire supression impacts on brushland fire regimes.

Science 284: 1829-1832.

Lloret, F. 1998. Fire, canopy cover and seedling dynamics in Mediterranean shrubland of northeastern Spain. J. Vegetation Science 9: 417-430.

Lloret, F., E. Calvo, X. Pons, y R. Díaz-Delgado. 2002. Wildfires and landscape patterns in the Eastern Iberian Peninsula. Landscape Ecology 17: 745-759.

Lloret, F., y L. López-Soria. 1993. Resprouting of Erica multiflora after experimental fire treatments. J. Vegetation Science 4: 367-374.

Lloret, F., J.G. Pausas, y M. Vilá. 2003. Responses of Mediterranean plant species to different fire frequencies in Garraf Natural Park (Catalonia, Spain): field observations and modelling predictions. Plant Ecology 167: 223-235.

Lloret, F., M. Verdú, N. Fernández-Flores y A. Valiente-Banuet. 1999. Fire and resprouting in Mediterranean ecosystems. Insights from an external biogeographical region, the Mexical shrubland. American Journal of Botany 86 1655-1661.

Lloret, F. y M. Vilà. 2003. Diversity patterns of plant functional types in relation to fire regime and previous land use in Mediterranean woodlands. J. Vegetation Science 14: 387-398.

Lloret, F. y P.H. Zedler. 1991. Recruitment patterns of Rhus integrifolia populations in periods between fire in chaparral. J. Vegetation Science 2: 217-230.

López-Soria, L. y C. Castell. 1992. Comparative genet survival after fire in woody Mediterranean species. Oecologia 91: 493-499.

Luis-Calabuig, E., O. Torres, L. Valbuena, L. Calvo, y E. Marcos. 2002. Impact of large fires on a community of Pinus pinaster. Páginas 1-12 en : L. Trabaud (editor). Fire and Biological Processes. Backhuys, Leiden.

Malanson, G.P. y L. Trabaud. 1987. Ordination analysis of components of resilience of Quercus coccifera garrigue.

Ecology 68: 463-472.

Malo, J.E. y F. Suárez. 1996. Cistus ladanifer recruitment – not only fire, but also deer. Acta Oecologica 17: 5560.

Marcos, E., Alonso, P., Tarrega, R. y Luis-Calabuig, E. 1995. Temporary changes of the edaphic characteristics during the first year of postfire regeneration in two oak groves. Arid Soil Research and Rehabilitation 9: 289297.

Marcos, E., R. Tarrega, y E. Luis-Calabuig. 2000. Comparative analysis of runoff and sediment yield with a rainfall simulator after experimental fire. Arid Soil Research and Rehabilitation 14: 293-307.

Martínez-Sánchez, J.J., J.M. Herranz, J. Guerra, y L. Trabaud. 1996. Natural recolonization of Pinus halepensis Mill. and Pinus pinaster Aiton in burnt forests of the Sierra de Alcaraz-Segura mountain system (SE Spain). Ecologia Mediterranea 22: 17-24.

Minnich, R.A. 1983. Fire mosaics in southern California and northern Baja California. Science 219: 1287-1294.

Montoya, J.M. 1995. Red de seguimiento de daños en los montes. Daños originados por la sequía en 1994. Cuadernos Sociedad Española Ciencias Forestales 2: 65-76.

Moreno, J.M., A. Vázquez, y R. Vélez. 1998. Recent history of forest fires in Spain. Páginas 159-185 en : J.M. Moreno (editor). Large Forest Fires. Backhuys, Leiden.

Nathan, R., U.N. Safriel, I. Noy-Meir, y G. Schiller. 1999. Seed release without fire in Pinus halepensis, a Mediterranean serotinous wind-dispersed tree. Journal of Ecology 87: 659-669.

Nathan, R., Safriel, U.N., Noy-Meir, Y. y Schiller, G. 2000. Spatiotemporal variation in seed dispersal and recruitment near and far from Pinus halepensis trees. Ecology 87: 2156-2169.

124

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante Nathan, R y G. Ne’eman. 2000. Serotiny, seed dispersal and seed predation in Pinus halepensis. Páginas 105-118 en: G. Ne’eman y L. Trabaud (editores) Biogeography and Management of Pinus halepensis and P. brutia forest ecosystems in the Mediterranean basin. Backhuys, Leiden.

Núñez, M.R., F. Bravo. y L. Calvo. 2003. Predicting the probability of seed germination in Pinus sylvestris L. and four competitor shrub species after fire. Ann. For. Sci. 60: 75-81.

Núñez, M.R. y L. Calvo. 2000. Effect of high temperatures on seed germination of Pinus sylvestris and Pinus halepensis. Forest Ecology and Management. 131: 183-190.

Obeso, J.R. y M.L. Vera. 1996. Resprouting after experimental fire applications and seed germination in Erica vagans. Orsis 11: 155-163.

Ojeda, F. 2001. El fuego como factor clave en la evolución de plantas mediterráneas. Páginas 319-349 en R. Zamora y F. I. Pugnaire (editores). Ecosistemas mediterráneos. Análisis funcional. CSIC y Asociación Española de Ecología Terrestre, Granada.

Ojeda, F. 2004. Respuesta de las plantas al fuego. En: C. M. Herrera (coordinador) El Monte Mediterráneo en Andalucía. Junta de Andalucía, Sevilla (en prensa).

Ojeda, F., T. Marañón, y J. Arroyo. 1996. Postfire regeneration of a Mediterranean heathland in Southern Spain. Int. J. Wildland Fire 6: 191-198.

Pausas, J.G. 1999. Response of plant functional types to changes in the fire regime in Mediterranean ecosystems: a simulation approach. J. Vegetation Science 10: 717-722.

Pausas, J. 2004. Changes in figure and climate in Eastern Iberian Peninsula (Mediterranean basin). Climatic Change 63: 337-350.

Pausas, J.G., E. Carbó, R.N. Caturla, J.M. Gil y R. Vallejo. 1999. Post-fire regeneration patterns in the eastern Iberian Peninsula. Acta Oecologica 20: 499-508.

Pausas, J.G., N. Ouadah, A. Ferran, T. Gimeno, y R. Vallejo. 2003. Fire severity and seedling establishment in Pinus halepensis woodlands, eastern Iberian Peninsula. Plant Ecology 169: 205-213.

Peñuelas, J. y I. Filella. 2001. Phenology. Responses to a warming world. Science 294:793-795.

Pereiras, J., M.A. Puentes y M. Casal. 1985. Efecto de las altas temperaturas sobre la germinación de las semillas del tojo (Ulex europaeus L.). Studia Oecologica 6: 125-133.

Pérez, B., y J.M. Moreno. 1998. Fire-type and forestry management effects on the early postfire vegetation dynamics of a Pinus pinaster woodland. Plant Ecology 134: 27-41.

Piñol, J.. J. Terradas y F. Lloret. 1998. Climate warming, wildfire hazard, and wildfire occurrence in coastal eastern Spain. Climate Change 38: 345-357.

Pla, E. y F. Rodà. 1996. Aproximació a la dinàmica successional de combustible en brolles mediterrànies. Orsis 16: 79-102.

Rego, F.C., S.C. Bunting y J.M. da Silva. 1991. Changes in understory vegetation following prescribed fire in maritime pine forests. Forest Ecology and Management 41: 21-31.

Retana, J., M. Riba, C. Castell y J.M. Espelta. 1992. Regeneration by sprouting of holm oak (Quercus ilex) stands exploited by selection thinning. Vegetatio 99-100: 355-364.

Retana, J., J.M. Espelta, A. Habrouk, J.L. Ordoñez y F. de Solà-Morales. 2002. Regeneration patterns of three Mediterranean pines and forests changes after a large wildfire in northeastern Spain. Ecoscience 9: 89-97.

Riba, M. 1997. Effects of cutting recurrence and rainfall pattern on resprouting vigour and growth of Erica arborea L. J. Vegetation Science 8: 401-404.

Riera-Mora, S. y A. Esteban-Amat. 1994. Vegetation history and human activity during the last 6000 years on the central Catalan coast (northeastern Iberian Peninsula). Veg. Hist. Archaeobot. 3: 7-23.

Rodrigo, A., J. Retana, y F.X. Picó. 2004. Direct regeneration is not the only response of Mediterranean forests to large fires. Ecology 85: 716-729 Romanyà, J., P. Casals, y R. Vallejo. 2001. Short-term effects of fire on soil nitrogen availability in Mediterranean grasslands and shrublands growing in old fields. Forest Ecology Management 147: 39-53.

Salvador, R. y F. Lloret. 1995. Germinación en el laboratorio de varias especies arbustivas mediterráneas: efecto de la temperatura. Orsis 10: 25-34.

Salvador, R., J. Valeriano, X. Pons, & R. Díaz-Delgado. 2000. A semi-automatic methodology to detect fire scars in shrubs and evergreen forests with Landsat MSS time series. Int. J. Remote Sensing 21: 655-671 Spanos, I.A., E.N. Daskalakou, y C.A. Thanos. 2000. Postfire, natural regeneration of Pinus brutia forests in Thasos island, Greece. Acta Oecologica 21: 13-20.

Terradas, J., J. Piñol, y F. Lloret. 1998. Risk factors in wildfires along the Mediterranean coast of the Iberian peninsula. Páginas 297-303 en: L. Trabaud, L. (editor). Fire Management and Landscape Ecology. International Association Wildland Fire, Fairfield.

Vázquez, A., y J.M. Moreno. 2001. Spatial distribution of forest fires in Sierra de Gredos (Central Spain). Forest Ecology Management 147: 55-65.

Vázquez, A., B. Pérez, F. Fernández-González, y J.M. Moreno. 2002. Recent fire regime characteristics and potential natural vegetation relationships in Spain. J. Vegetation Science 13: 663-676.

125

Factores históricos y ambientales Vélez, R. 1990. Los incendios forestales en España. Ecología, Fuera de serie 1: 213-221.

Vélez, R. 1995. El peligro de los incendios forestales derivado de la sequía. Cuadernos Sociedad Española Ciencias Forestales 2: 99-109.

Verdaguer , D., G. Pascual, y P. Puigderrajols. 2000. Sprouting capacity at the seedling stage of tree Quercus species, Quercus humilis M., Quercus ilex L. and Quercus suber L. in relation to the cotyledonary node. Australian Journal of Botany 49: 67-74.

Verdú, M. 2000. Ecological and evolutionary differences between Mediterranean seeders and resprouters. J. Vegetation Science 11: 265-268.

Verdú, M., P. Dávila, P. García-Fayos, N. Fernández-Flores y A. Valiente-Banuet. 2003. “Convergent” traits of mediterranean woody plants belong to pre-mediterranean lineages. Biological Journal of the Linnean Society 78: 415-427.

Viegas, D.X., J. Piñol, M.T. Viegas, y R. Ogaya. 2001. Estimating live fine fuels moisture content using metereologically-based indices. International Journal Wildland Fire 10: 223-240.

Vilà, M. y F. Lloret. 2000. Woody species tolerance to expansion of the perennial tussock grass Ampelodesmos mauritanica after fire. J. Vegetation Science 11: 597-606.

Vilà, M., F. Lloret, E. Ogheri, y J. Terradas. 2001. Positive fire-grass feedback in Mediterranean Basin woodlands.

Forest Ecology and Management 147: 3-14.

126

Sección B Procesos y mecanismos 5. Fenología y características funcionales de las plantas leñosas mediterráneas.

6. Estrés hídrico: ecofisiología y escalas de la sequía.

7. Tasas de crecimiento en especies leñosas: aspectos funcionales e implicaciones ecológicas.

8. Procesos de limitación demográfica.

9. Estructura, dinámica y modelos de ensamblaje del bosque Mediterráneo: entre la necesidad y la contingencia.

CAPÍTULO 5 Fenología y características funcionales de las plantas leñosas mediterráneas Gabriel Montserrat Martí, Sara Palacio Blasco y Rubén Milla Gutiérrez

Resumen. Fenología y características funcionales de las plantas leñosas mediterráneas. La flora leñosa domina numerosos ambientes del paisaje vegetal mediterráneo en el que presenta bastante diversidad morfológica y taxonómica. Esta diversidad de formas de crecimiento y especies determina una cierta diversidad fenológica, ya que la fenología es muy dependiente de algunas características morfológicas de las plantas, como son la talla, la estructura de las yemas y la variación estacional de biomasa viva.

Estas características pueden estar muy condicionadas por la filogenia. En las especies leñosas se distinguen dos estrategias fenológicas bien diferenciadas: la superposición de fenofases en un corto período de tiempo y la secuenciación de éstas durante todo el año o durante un largo período del mismo. La primera parece ajustarse a los climas que presentan un largo e intenso período anual de estrés y un corto período vegetativo, mientras que la segunda parece responder a una distribución más extendida en el año de los períodos favorables para el crecimiento. Ambas estrategias poseen características funcionales propias que determinan diferentes usos de los recursos a lo largo del año. En el clima mediterráneo se producen dos estaciones de intenso estrés climático (invierno y verano) que dividen el período adecuado para el crecimiento vegetal. Esta restricción climática limita la posibilidad de ajuste de la fenología de muchas especies con el clima.

Para optimizar dicho ajuste las plantas utilizan varios mecanismos, como establecer complejas relaciones entre fenofases, manifestar una cierta flexibilidad fenológica o poseer la habilidad de realizar diferentes ciclos interanuales de producción de ramas, frutos (vecería) y raíces. También pueden carecer de tales mecanismos si son capaces de crecer durante los períodos de estrés (especies tolerantes al estrés). Sin embargo, los desajustes climáticos de la fenología se observan con frecuencia, ya sean por desarrollo de algunas fenofases en períodos poco favorables, como por presentar estrategias fenológicas poco ajustadas a la estacionalidad del clima. Ello seguramente se debe a los diversos orígenes de las especies que constituyen la flora mediterránea y a la fuerte inestabilidad que ha experimentado el clima durante el Cuaternario.

Summary. Phenology and functional characteristics of Mediterranean woody plants. Woody plants dominate many habitat types in the landscapes of the Mediterranean Region, showing a rather high morphological and taxonomical diversity. Such a diversity of growth forms and species brings along some phenological diversity, as phenology is highly dependent on plant’s morphological plant features such as height, bud

En: Valladares, F. 2004. Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante. Páginas 129-162. Ministerio de Medio Ambiente, EGRAF, S. A., Madrid. ISBN: 84-8014-552-8.

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Procesos y mecanismos structure, or seasonal changes in living biomass. In addition, these characters can be tightly constrained by phylogeny. Two phenological strategies can be identified in woody plants: phenophase overlapping in a short time period and phenophase sequencing along the year. Phenophase overlapping seems to be more appropriate under climates with a single long period of stress and a short favourable season, whereas phenophase sequencing seems better suited for a more scattered distribution of the favourable periods throughout the year. Both strategies have characteristic functional traits that imply different resource uses. Mediterranean climate shows two seasons of climatic stress (summer and winter), that split the favourable period for plant growth in two. This climatic feature constrains the adjustment of phenology to climate. To optimize this adjustment, plants show several mechanisms, e.g. to establish complex relationships among phenophases, to exhibit phenological plasticity, or to arrange the production of branches, fruits and roots in several-year cycles. There are also plants that lack those mechanisms and are able to grow during the periods of climatic stress (stress-tolerant species). Nevertheless, the uncoupling of plant phenology with the rhythms of suitable seasons is not rare. It is common to observe some phenological activity during the harsh climatic periods or unadjusted phenological strategies to climate seasonality. These disagreements between phenology and climate could be explained by the wide variety of floristic origins of the Mediterranean species, together with the high climatic instability registered during the Quaternary.

Definiciones y abreviaturas Para las definiciones y abreviaturas de las fenofases utilizadas en los diagramas de fenofases se ha seguido a Orshan (1989a).

Fenología. Estudio de la estacionalidad de las fenofases.

Fenomorfología. Estudio de los cambios temporales de la morfología de las plantas y de sus órganos durante su período completo de vida (Orshan 1989b).

Fenofase. Evento del ciclo vital de las plantas.

Patrón fenológico. Modo de distribución de las fenofases durante el año.

Forma de crecimiento. Tipo de planta que comparte la misma morfología básica.

Dolicoblasto. Rama larga.

Braquiblasto. Rama corta que no excede los 3 cm de longitud.

Yema. Brote no extendido y parcialmente desarrollado que tiene en su ápice el meristema apical que lo ha producido (Romberger 1963).

Hipsófilo. Hoja superior en la sucesión foliar de los tallos.

Catáfilo. Hoja inferior en la sucesión foliar de tallos y ramas. A menudo son escuamiformes o de consistencia membranosa o coriácea.

DVG: Crecimiento vegetativo de los dolicoblastos. Incremento en longitud y/o adición de nuevas hojas que son apreciables a simple vista.

BVG: Idem para los braquiblastos.

FBF: Prefloración o formación de las yemas florales. Período en que las yemas florales son apreciables a simple vista.

F: Floración. Período en el que se observan flores abiertas.

FS: Formación del fruto. Desarrollo de los frutos desde la fertilización del óvulo hasta su completa maduración.

SD: Dispersión de diásporas, ya sean semillas, frutos, partes de fruto o infrutescencias.

LSD: En Orshan (1989a) es la muerte de las hojas de los dolicoblastos. En nuestros diagramas de fenofases hemos representado la caída de las hojas (abscisión foliar) de los dolicoblastos para poder comparar esta fenofase con los datos de recolección de hojas en trampas.

LSB: Idem para los braquiblastos.

130

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

1. Introducción En los climas templados la secuencia anual de fenofases de las plantas leñosas está claramente relacionada con la estacionalidad del clima, principalmente con la variación de temperatura y fotoperiodo (Lieth 1974, Rathcke y Lacey 1985). Por ello la mayoría de especies leñosas suelen realizar las mismas fenofases en los mismos momentos del año. Esta sincronía fenológica que se observa en muchas especies de distintas comunidades vegetales puede presuponer la existencia de un ajuste fenológico preciso con la estacionalidad del clima (Lieth 1974). Sin embargo, tal ajuste no es fácil de lograr en el clima mediterráneo que presenta dos períodos anuales de estrés (verano e invierno) que dividen la estación favorable para el crecimiento vegetal (Mitrakos 1980). Además, la característica variabilidad interanual de este clima limita la regularidad y duración de los períodos favorables, aumentando todavía más la dificultad del ajuste fenológico (Mooney y Dunn 1970). Posiblemente estas limitaciones facilitan la coexistencia de diferentes tipos fenológicos en muchas comunidades de plantas leñosas mediterráneas, lo que contrasta con la relativa homogeneidad fenológica de los caducifolios dominantes al Norte de la Región Mediterránea.

El ajuste fenológico a la estacionalidad del clima presenta una gran importancia adaptativa, muy especialmente en el caso de un clima tan difícil para el crecimiento vegetal como es el mediterráneo (Orshan, 1989, Castro-Díez y Montserrat-Martí 1998). Por ello no debe extrañar que muchos de los estudios fenológicos realizados en la Región Mediterránea y en otras áreas de la Tierra se hayan dirigido a explicar las causas de la ocurrencia de la floración, la fructificación y el crecimiento vegetativo en determinados períodos del año. Estas causas se han explicado como adaptaciones a factores bióticos y abióticos. Los factores que desencadenan el inicio y la duración de las fenofases se ha considerado que pueden ser exógenos, como son la temperatura y el fotoperiodo, o endógenos, como son los cambios de hidratación de los tallos o el momento de llenado de los vasos del xilema (Kramer et al. 2000, van Schaik et al.

1993, Borchert 1994a, Wang et al. 1992).

Otro aspecto que ha motivado mucha investigación científica en las últimas décadas es la flexibilidad en el tiempo de ocurrencia de las fenofases, muy especialmente en respuesta al cambio climático global. Durante las últimas décadas se ha producido un adelanto significativo de las fechas de brotación e inicio de otras fenofases en algunas especies de árboles y arbustos europeos, así como un retraso menos evidente de los eventos otoñales (Menzel 2000, Peñuelas et al. 2002).

Desde una perspectiva funcional, se considera a la fenología como un carácter adaptativo fundamental ya que la duración y ocurrencia en el tiempo del crecimiento vegetativo y de la actividad reproductiva tienen gran importancia para determinar las estrategias de asimilación y uso del carbono en las plantas leñosas mediterráneas (Mooney et al. 1977). Cabe esperar que las respuestas fenológicas de las plantas a las variaciones del clima, de los recursos básicos (luz, agua y nutrientes) o de los numerosos factores bióticos, sean respuestas integradas de la planta, dependientes del modelo de organización básico de la especie que, a su vez, ha derivado de una larga evolución ocurrida bajo climas continuamente cambiantes. Las plantas son organismos sumamente integrados cuyos escasos órganos repetidos modularmente realizan diversas funciones que están bien coordinadas con el funcionamiento de las demás partes de la planta (Harper 1977). Ello sugiere que las fenofases deben producirse en el curso del año en cada individuo con perfecta coordinación entre ellas y que el patrón fenológico debe estar suficientemente adaptado a las condiciones ambientales para asegurar la supervivencia de la planta. Lamentablemente pocos estudios han examinado el significado funcional de las posibles interrelaciones de las fenofases (van Schaik et al. 1993).

131

Procesos y mecanismos

El objetivo de este capítulo es explorar la variedad de estrategias fenológicas que presentan las plantas leñosas mediterráneas y analizar las relaciones de dichas estrategias con sus características funcionales. Hemos tratado de llevarlo a cabo a la escala de individuo, que corresponde a la escala de estudio de la ecología funcional (Duarte 1999). La mayoría de estudios fenológicos se han realizado en pocos individuos dentro de las poblaciones consideradas, por lo que la información fenológica de que se dispone a la escala de comunidad vegetal es mucho más modesta (Navarro y Cabezudo 1998). Siempre que ha sido posible hemos tratado de discutir las relaciones exploradas a escalas de organización superiores al individuo y la población (comunidad y paisaje vegetal).

El cuadro 5.1 describe el método empleado para realizar los diagramas de fenofases incluidos en el presente capítulo.

CUADRO 5.1.

Descripción del patrón fenológico. Diagramas de fenofases

Para la descripción del comportamiento fenológico de las plantas se suelen utilizar diferentes métodos diseñados según los requerimientos específicos de cada estudio, ya que no existen métodos de aceptación generalizada. Dichos métodos se pueden clasificar en dos grupos: cualitativos y cuantitativos. Los primeros presentan la ventaja de su simplicidad, mientras que los segundos la de ser más precisos. Sin embargo, el alto esfuerzo que requieren los estudios de fenología cuantitativa, especialmente en las plantas de pequeña talla, los hace difícilmente aplicables a los análisis comparativos de varias especies. Una solución práctica consiste en utilizar métodos semicuantitativos de fácil aplicación, como el que utilizamos en el presente capítulo (Montserrat Martí y Pérez Rontomé 2002). Este método se basa en aplicar al método cualitativo de Orshan (1989b) una serie de mecanismos para la cuantificación de la frecuencia con la que se produce una fenofase en el individuo y en la población. Se consideran las mismas fenofases de Orshan. El procedimiento comienza con la selección y marcado de 10 individuos adultos y sanos de la población (en especies dioicas se marcan 10 por sexo) para su seguimiento periódico. Para cuantificar la frecuencia de producción de las fenofases en la población se consideran tres niveles de manifestación: I- se produce en más del 25% de los individuos de la población, II- entre 6-25%, y III- en 5% o menos. En los niveles I y II sólo cuentan los individuos que producen la fenofase en más del 5%

132

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante de sus ramas. Se requiere una rápida comprobación visual posterior en un número importante de individuos de la población para verificar la exactitud de los porcentajes determinados en los 10 ejemplares seleccionados, muy especialmente los del nivel III. Los muestreos se realizan con periodicidad mensual, pudiendo ampliarlos a la periodicidad quincenal en los períodos en los que las fenofases se producen con mucha rapidez. La observación detenida del estado de las 10 plantas respecto a cada fenofase permite extrapolar con facilidad su evolución entre cada par de muestreos, pudiéndose ajustar los diagramas de fenofases a la escala de quincena.

Como ejemplo presentamos algunos resultados de nuestros estudios de Bupleurum fruticosum y Amelanchier ovalis realizados en 2001.

Los gráficos superiores (A) representan los diagramas de fenofases de B. fruticosum y A. ovalis registados en dos localidades de la provincia de Zaragoza: Orés a 760 m y Luesia a 780 m. Los niveles de frecuencia de manifestación de la fenofase en la población se representan con doble línea (I), línea simple (II) y línea discontinua (III). B. fruticosum corresponde a una especie que secuencia sus fenofases de crecimiento vegetativo de los dolicoblastos (DVG) y reproductivas (FBF, F y FS) durante un largo período de tiempo, mientras que A. ovalis las superpone en un período corto. El gráfico central de B. fruticosum (B) representa el porcentaje en cada muestreo de individuos de la población que desarrollan las fenofases analizadas. Obsérvese que el pico de máxima floración se ha interpolado entre los muestreos de principio de agosto (los individuos adelantados de la población comenzaban a florecer) y de principio de septiembre (los retrasados estaban todavía en flor). Hacia mitad de agosto todos los individuos de la población estarían en flor: los adelantados finalizándola y los retrasados comenzándola. El gráfico de A. ovalis (B) representa el peso seco de la hoja caída por m2 bajo los 10 individuos estudiados de la población. Los datos se obtuvieron de las muestras recogidas mensualmente en 10 trampas de 19 cm de diámetro. Los gráficos inferiores (C) representan la variación del peso seco medio de un mericarpo (B. fruticosum) y de un fruto (A. ovalis) en los muestreos mensuales en los que las plantas tenían frutos. Las muestras corresponden a 50 mericarpos o frutos y las barras representan el error estándar. La caída de los valores tras alcanzar el máximo desarrollo indica la desaparición de los mericarpos y frutos más grandes por caída y por consumo de aves, respectivamente.

2. Clima, paisaje vegetal y tipos fenomorfológicos Las especies leñosas son componentes muy importantes de la flora mediterránea. Ocupan todo tipo de ambientes y son dominantes en comunidades de aspecto muy diverso, desde tomillares y espinales hasta matorrales y bosques. La dominancia potencial de la flora leñosa se invirtió en los últimos milenios por la intensa actividad antrópica que favoreció el predominio de la vegetación herbácea en el paisaje vegetal por medio de la agricultura, el pastoreo con frecuentes incendios desbrozadores y las intensas talas para leña y carboneo. El paisaje tradicional, sin embargo, reservó grandes superficies de bosque y matorral para garantizar el suministro de leña. El resultado de todas estas acciones fue un paisaje muy diverso que ha contribuido a mantener la extraordinaria diversidad de la flora mediterránea. No obstante, el abandono de muchas actividades tradicionales y la drástica disminución de la ganadería extensiva iniciados en el siglo XX, determinan un predominio creciente de la vegetación leñosa que conduce a una excesiva uniformización del paisaje y una rápida disminución de la diversidad florística. En las últimas décadas esta situación de importante cambio se ha agudizado por la superposición del cambio climático global. El abandono de las actividades tradicionales seguramente seguirá favoreciendo el creciente predominio de la vegetación leñosa sobre la herbácea, pero el efecto del cambio climático parece ser mucho menos predecible.

El control del clima mediterráneo sobre la vegetación se establece mediante el efecto combinado de los dos períodos anuales de estrés, cuya intensidad define situaciones muy distintas en el paisaje vegetal y determina la dominancia de los principales tipos fenomorfológicos de la flora leñosa mediterránea: Caducifolios de clima templado. Cuando la aridez estival es baja pero el frío invernal es alto, se desarrollan paisajes semejantes a los de los climas templados con dominio de árboles caducifolios. Estas especies están muy adaptadas a la estacionalidad típica de las regiones 133

Procesos y mecanismos

templadas, que presentan un sólo período anual de fuerte estrés climático: el invierno (Chabot y Hicks 1982). Son plantas heteromorfas estacionales (presentan aspectos distintos durante las diferentes estaciones del año) que no se ajustan bien al clima mediterráneo, ya que requieren disponer de bastante agua en verano (Orshan et al. 1989).

Perennifolios isomorfos estacionales. A medida que aumenta el estrés estival entramos en el dominio de los árboles y arbustos perennifolios (encina, coscoja, madroño) que son plantas isomorfas estacionales, es decir, que presentan un aspecto y una cantidad de follaje verde similares durante todas las estaciones del año (Orshan et al. 1989). Estas plantas mantienen la producción fotosintética durante todas las estaciones del año, con excepción de los períodos de estrés muy severo (Mooney et al. 1977). La estrategia isomorfa estacional tampoco se ajusta perfectamente a la fuerte estacionalidad del clima mediterráneo ya que requiere costosos mecanismos de evasión del estrés para mantener una importante cantidad de biomasa transpirante durante los períodos desfavorables (Orshan et al. 1989). El mantenimiento del follaje verde durante los veranos e inviernos mediterráneos precisa que las plantas dispongan de raíces profundas y hojas resistentes (Mooney y Dunn 1970).

Perennifolios heteromorfos estacionales. Cuando el estrés estival es muy alto, la vegetación arbórea y arbustiva cede su dominio a las especies heteromorfas estacionales de pequeña talla. Estas plantas son caméfitos perennifolios (tomillos, jarillas, lavandas) que suelen presentar dimorfismo foliar en diferentes tipos de ramas, así como hojas capaces de enrollarse en verano y recuperar su forma normal al rehidratarse (Margaris 1981, Kyparissis y Manetas 1993). De las cuatro estrategias de adaptación a la estacionalidad del clima que citamos, se considera que el dimorfismo estacional es la que mejor se ajusta a las características del clima mediterráneo (Kyparissis y Manetas 1993, Orshan et al. 1989).

El aumento de la severidad térmica invernal en las altas montañas también conduce a la sustitución de los árboles y arbustos por comunidades de caméfitos leñosos, que a menudo son isomorfos estacionales. Incluyen diversas especies de pulvínulos espinosos así como otras plantas leñosas de pequeña talla.

Caducifolios estivales. En las zonas que presentan el verano como único período anual de importante estrés, predominan los caducifolios de verano. Como sus homólogos de invierno, son plantas heteromorfas estacionales, pero pierden el follaje durante la estación seca.

Parecen ser especies de origen tropical que requieren inviernos templados por lo que son escasos en la Región Mediterránea. Con frecuencia desarrollan las ramas y florecen tras la abscisión foliar en el período de sequía (Mooney et al. 1977, Borchert 1983).

Las condiciones de aridez impuestas por el clima pueden ser agudizadas por la degradación del suelo que disminuye su capacidad de retención de agua y nutrientes (Guerrero Campo 1998). Por tanto, el dominio de los distintos tipos fenomorfológicos y la diversidad de comunidades de la región mediterránea no sólo es consecuencia del patrón de distribución de sus fitoclimas, sino que también lo es del uso al que se ha sometido cada parte del territorio.

De hecho, la presencia masiva de comunidades de caméfitos perennifolios heteromorfos en extensas áreas peninsulares no se puede explicar sólo por cuestiones climáticas, dada la extrema aridez estival que requiere su dominio climácico (Shmida y Burgess 1988).

La duración de los dos períodos favorables para el crecimiento vegetal (primavera y otoño) en climas mediterráneos varía mucho según los distintos fitoclimas, la profundidad de suelo, la posición topográfica y la variabilidad climática interanual. Las plantas perennes deben resistir ciclos de varios años de sequía o inviernos excepcionalmente fríos. Estas condiciones ambientales tan complejas posiblemente justifiquen la coexistencia de diferen134

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

tes patrones fenológicos que se observa en la flora leñosa mediterránea y que se manifiesta tanto entre las distintas formas de crecimiento como dentro de muchas de ellas (Floret et al.

1989).

3. Relaciones filogenéticas de los patrones fenológicos Una primera aproximación para explicar la coexistencia de diferentes patrones fenológicos en las comunidades de plantas leñosas mediterráneas es el distinto origen filogenético de las especies que las conforman.

Mediante análisis de los patrones de floración en diferentes floras se ha constatado que las especies de distintas familias taxonómicas presentan tiempos de floración significativamente diferentes, lo que estaría de acuerdo con la idea de que los períodos de floración y otros aspectos fenológicos son características relativamente estables de las familias (Kochmer y Handel 1986). A la escala de especie, el tiempo de ocurrencia de varias fenofases está muy condicionado por diversas restricciones filogenéticas, como son la ontogenia y la arquitectura del organismo (Kochmer y Handel 1986, Hallé et al. 1978). Por ejemplo, cuando las inflorescencias se desarrollan al final de los dolicoblastos vegetativos es muy difícil que la floración pueda ocurrir antes o a la vez que el crecimiento vegetativo de los dolicoblastos, a no ser que las inflorescencias se desarrollen sobre los dolicoblastos del año anterior. De este modo, Bupleurum fruticosum y B. fruticescens, Arbutus unedo y Viburnum tinus, así como muchos caméfitos leñosos, producen las inflorescencias en la parte distal de dolicoblastos determinados. En otros grupos taxonómicos encontramos situaciones diferentes pero también muy condicionadas por las características morfológicas de las especies. Por ejemplo, en Quercus los dolicoblastos en desarrollo portan las inflorescencias masculinas y femeninas, con lo que la floración se produce aproximadamente a la vez que el crecimiento de los dolicoblastos. En Phillyrea las yemas apicales y subapicales de los dolicoblastos son vegetativas, mientras que las axilares suelen ser reproductivas. El desarrollo de las inflorescencias y la floración se producen antes del comienzo del crecimiento vegetativo de los dolicoblastos.

Estos ejemplos sugieren que la diversificación taxonómica y de formas de crecimiento puede contribuir a incrementar la diversidad de patrones fenológicos en las comunidades vegetales.

Puede parecer que las características filogenéticas determinan rígidamente el comportamiento fenológico de las especies. Sin embargo, la ocurrencia y duración de las fenofases no son estrictamente invariables ya que los programas de desarrollo de las plantas parecen ser flexibles (van Schaik et al. 1993). Además, la ontogenia y la arquitectura no imponen limitaciones insuperables al cambio evolutivo del tiempo de ocurrencia de las fenofases. Diggle (1999) planteó que por medio de la disociación del desarrollo vegetativo y reproductivo o por adición/delección de nodos vegetativos durante la ontogenia se pueden producir dichos cambios en las fenofases reproductivas. De hecho las especies de un mismo género pueden mostrar patrones fenológicos bastante diferentes. Por ejemplo, las yemas vegetativas y reproductivas de Pistacia terebinthus suelen abrirse casi simultáneamente, mientras que las yemas reproductivas de P. lentiscus se abren varias semanas antes que las vegetativas, lo que genera patrones fenológicos bien diferenciados (Montserrat Martí y Pérez Rontomé 2002). Estas diferencias sugieren que el patrón fenológico es suficientemente modelable por la evolución para flexibilizar las fuertes limitaciones que impone la filogenia.

135

Procesos y mecanismos

4. Formas de crecimiento En el ambiente mediterráneo, el aumento progresivo de la aridez estival o del frío invernal conducen a una disminución de la talla de las especies dominantes en las comunidades y, asociada a esta reducción, a una variación de las formas de crecimiento dominantes en el paisaje. Un efecto parecido produce el incremento de la intensidad de la perturbación ejercida con frecuencia (Tilman 1988).

En varios estudios se han puesto de manifiesto las relaciones que existen entre la forma de crecimiento y el patrón fenológico de las plantas superiores. Estas relaciones se basan en que las diferencias de distribución de recursos entre las partes de la planta se deben traducir en diferencias de fenología (Harper 1977, Kochmer y Handel 1986).

En los siguientes apartados trataremos de algunos atributos morfológicos de las diferentes formas de crecimiento de las plantas leñosas mediterráneas que influyen en su fenología y en sus características funcionales.

4.1. Importancia de la talla máxima La talla de la planta determina diferencias funcionales muy importantes en las especies leñosas mediterráneas (Villar Salvador 2000). El aumento de talla modifica la distribución de biomasa invertida en los principales componentes de la planta ya que aumenta la proporción dedicada al sostén respecto de la que se dedica a los órganos productivos, es decir, las hojas, con lo que disminuye la tasa máxima de crecimiento relativo (Tilman 1988). Además, se observa la tendencia a aumentar el tamaño de hojas, frutos, semillas, las dimensiones de los vasos del xilema y, posiblemente también, la dimensión de la raíz (Villar Salvador 2000). Junto a todos estos caracteres, que tienden a ser mayores cuanto mayor es la talla de la especie, se observan importantes condicionantes de la fenología.

Con el aumento de talla de los árboles el período de crecimiento primario de la parte aérea tiende a disminuir y a ocupar una pequeña fracción del período favorable para el crecimiento vegetativo (Borchert 1978). Es muy posible que el período de crecimiento de las raíces también decrezca del mismo modo, ya que la inversión de carbono en crecimiento y mantenimiento de la raíz no es despreciable. En las plantas leñosas mediterráneas supone un 30-40 % del total de carbono asimilado (Oechel y Lawrence 1981). En Heteromeles arbutifolia el desarrollo de la copa acapara el mayor consumo de carbono en primavera, dejando poco disponible para el desarrollo de la raíz, el almacenamiento de reservas y la síntesis de compuestos defensivos. Sin embargo, en otoño e invierno, cuando ya no se produce crecimiento de la copa, la plantas dedican considerables cantidades de carbono a estas últimas funciones (Mooney et al. 1977).

En las plantas leñosas el control de los períodos de crecimiento primario de los vástagos y raíces, que es un aspecto esencial del patrón fenológico, parece que tiene mucha relación con la talla de la planta y que se establece por medio de mecanismos endógenos (Borchert 1991). Borchert (1978) propuso que se debe mantener un equilibrio funcional entre el crecimiento primario de la parte aérea y el de la raíz, ya que el crecimiento de la copa está limitado por los recursos que obtiene la raíz (nutrientes y, sobre todo, agua), mientras que el crecimiento de la raíz está limitado por la disponibilidad de los fotosintatos que provienen de la copa. El crecimiento de la parte aérea debe finalizar por deficiencia de agua, mientras que el crecimiento de la raíz debe concluir por escasez de fotosintatos. De este modo se establece una alternancia de períodos de crecimiento de la raíz y de la parte aérea. Reich et al. (1980) verificaron este modelo para Quercus.

136

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

En las plantas leñosas mediterráneas no podemos esperar que la sucesión de breves episodios de crecimiento de cada parte de la planta, que propone el modelo de Borchert, se mantenga continuamente, sino que deben existir períodos de detención del crecimiento condicionados por las estaciones de estrés climático. Cabe suponer que estos períodos de reposo serán tanto más largos cuanto más importante sea el grado de estrés. Por otra parte, la oscilación interanual de producción de dolicoblastos y frutos es muy dependiente de la disponibilidad de recursos de la planta (Mooney et al. 1977). Dicha disponibilidad podría depender de la eficiencia con que se producen los ciclos endógenos de crecimiento en relación con la estacionalidad del clima y la fertilidad del hábitat, así como con la variación interanual del clima.

Carecemos de la información necesaria para comprobar esta hipótesis, aunque los resultados de un estudio realizado en tres poblaciones de Phillyrea angustifolia localizadas en un gradiente altitudinal de diferente temperatura y disponibilidad de agua, parecen estar de acuerdo con la anterior interpretación. La tabla 5.1 muestra la variación de producción de dolicoblastos y frutos durante algunos años consecutivos en las tres poblaciones y la figura 5.1 presenta los diagramas de fenofases de algunos años en las mismas poblaciones. En la población más estresada se observó la existencia de un año en el que apenas se desarrollaron dolicoblastos, mientras que en la población menos estresada las plantas produjeron numerosos dolicoblastos durante los tres años de muestreo. La producción de frutos es todavía más variable entre años y poblaciones, siendo nula o casi nula durante todos los años de estudio en la población más estresada y bastante más alta en la población menos estresada. La producción anual de fruto depende, entre otros factores, de la cantidad de dolicoblastos desarrollados en el año anterior, ya que las inflorescencias se forman a partir de las yemas axilares. Se ha descrito que la disponibilidad de agua condiciona la frecuencia de floración y fructificación en P. angustifolia (Pannell y Ojeda 2000). También se han descrito casos de poblaciones de plantas leñosas en climas de tipo mediterráneo que en algún año no realizaron o realizaron muy poco crecimiento de ramas (por ejemplo, Montenegro 1987 y Mooney et al. 1977).

Disponemos de muy poca información sobre los períodos de crecimiento primario de las ramas y raíces de las plantas leñosas mediterráneas de menor talla, es decir, de los caméfitos leñosos. Parece que ambos procesos de crecimiento se prolongan durante la mayor parte del

TABLA 5.1.

Producción de dolicoblastos y frutos en tres poblaciones de Phillyrea angustifolia situadas en un gradiente altitudinal en el que disminuye la disponibilidad hídrica con la altitud. Las tres localidades pertenecen a la provincia de Zaragoza: Orés, El Fragal a 760 m; Murillo de Gállego, río Gállego a 460 m y Zuera, ribera del río Gállego a 245 m. Las cifras corresponden a las cinco categorías de la escala propuesta por McDonald (1992): 0 = sin frutos/dolicoblastos o muy pocos en menos del 5% de los individuos de la población, 1= pocos frutos/dolicoblastos en menos del 25%, 2= pocos frutos/dolicoblastos en más del 25%, 3 = muchos frutos/dolicoblastos entre 25 y 50%, y 4 = muchos frutos/dolicoblastos en más del 50%. Ver también la figura 5.1.

1999

2000

2001

2002

2003

Orés ++estrés

Dolicoblastos Frutos

0 2

4 0

4 1

2 2

4 0

Murillo +estrés

Dolicoblastos Frutos

– –

– –

3 4

2 1

4 1

Zuera –estrés

Dolicoblastos Frutos

– –

–

4 4

4 3

4 1

137

Procesos y mecanismos

Figura 5.1. Diagramas de fenofases de tres poblaciones naturales de Phillyrea angustifolia situadas en un gradiente altitudinal en la provincia de Zaragoza: A. Orés, El Fragal a 760 m; B. Murillo de Gallego, río Gallego a 460 m; C. Zuera, ribera del río Gallego a 245 m. Entre estas localidades los estreses por escasez de agua en verano y por bajas temperaturas en invierno aumentan con la altitud.

período favorable climáticamente. En Linum suffruticosum, Salvia lavandulifolia y Lepidium subulatum se produce cierto solapamiento entre el crecimiento de la parte aérea y el de la raíz, aunque el primero parece ser más importante en primavera y el de la raíz en otoño (Palacio Blasco y Montserrat Martí, datos no publicados).

4.2. Variación estacional de la forma de la planta La variación estacional de la forma de las plantas leñosas tiene interés para comprender sus mecanismos de evitación y tolerancia del estrés en los períodos desfavorables del año, lo que condiciona directamente los patrones fenológicos. Los cambios en la cantidad de biomasa viva de la planta suponen un mecanismo muy plástico y eficaz de ajuste de su cuerpo transpirante a la sequedad estival (Orshan 1963). Sin embargo, la pérdida de ramas completas o partes importantes de las mismas constituye una fuerte perturbación que requiere mecanismos especializados de recuperación (Grime 2001). La eficiencia de dicho mecanismo está muy limitada por la talla y la morfología de la planta (Orshan 1963). Por ejemplo, los árboles grandes, cuyo crecimiento anual supone una pequeña proporción de la biomasa total viva, no pueden deshacerse de una parte importante de ésta en el período seco, ya que requerirían mucho más de una estación de crecimiento para reconstruirla. Por este motivo, las plantas heteromorfas estacionales, que pueden perder todos los años una parte importante de sus ramas vivas, deben ser de pequeño tamaño (caméfitos). Los árboles y grandes arbustos suelen perder anualmente algunas estructuras de fácil reposición, como son las hojas. Así, los caducifolios se desprenden de todo su follaje y los perennifolios aproximadamente de una cohorte de hojas. También pierden algunas ramas, aunque este proceso no siempre va acompañado de un mecanismo eficaz de abscisión de ramas (cladoptosis) que facilite la poda de las ramas jóvenes que no se han desarrollado adecuadamente o que están dañadas (Addicott 1978). Las especies que carecen de este mecanismo o que lo presentan poco efectivo (muchos perennifolios mediterráneos) acumulan ramas secas en la copa que caen cuando se rompen y que presentan 138

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Figura 5.2. Gráficos de caída de tallos y hojas en poblaciones de Arbutus unedo (Huesca: Agüero a 740 m, 1998), Lonicera implexa (Zaragoza: Orés a 760 m, 1999) y Quercus faginea (Huesca: Agüero a 740 m, 1998). Los datos (gramos de materia seca por m2) se obtuvieron de las muestras recogidas mensualmente en 10 trampas de 19 cm de diámetro colocadas bajo cada individuo de estudio.

las limitaciones de sombrear las ramas vivas y aumentar la inflamabilidad de la planta. Por ejemplo, Quercus faginea presenta una cladoptosis muy eficaz (figura 5.2), que es superior a la de Q. ilex subsp. ballota y Q. coccifera (G. Montserrat Martí et al., datos no mostrados).

No obstante, los árboles y arbustos sanos tienden a mantener viva una gran parte de la biomasa que producen cada año.

Los episodios de frío intenso y de fuerte sequía pueden producir la muerte y el secado de una parte de las ramas o de toda la copa de las especies leñosas (Milla et al. 2003). Si la pérdida alcanza una dimensión considerable, se produce un desajuste funcional entre la raíz y la parte aérea que seguramente interfiere en el ciclo de crecimiento de ambas partes de la planta (Borchert 1978). La solución de este problema pasa por evitar los períodos de estrés o tolerarlos sin sufrir daños (plantas tolerantes al estrés). La primera posibilidad requiere que las plantas concentren su actividad fenológica en los períodos libres de heladas y eviten la sequía estival ocupando ambientes húmedos, desarrollando raíces profundas o reduciendo la relación: biomasa aérea/biomasa subterránea. La segunda precisa que los órganos de la planta soporten el estrés ambiental sin perder su funcionalidad.

4.3. Yemas de renuevo Los períodos de fuerte estrés ambiental inducen el estado de reposo de las plantas. En estos períodos las plantas confían la protección de sus meristemas apicales a yemas que pueden ser de tres tipos: yemas desnudas, que carecen de órganos especializados para proteger el meristema apical (escamas, catáfilos o hipsófilos), el cual sólo está cubierto por algunas hojas embrionarias o sus estípulas y, eventualmente, por algún resto de las hojas viejas; yemas hipsofilarias, cubiertas por escasos hipsófilos, catáfilos y hojas embrionarias que, a su vez, cubren el meristema; yemas catafilarias, que protegen el meristema con numerosos elementos: escamas, catáfilos y hojas embrionarias (Borchert 1991, Nitta y Ohsawa 1998).

Las yemas desnudas y las hipsofilarias suelen contener pocos elementos preformados (formados con anterioridad al periodo de reposo previo a la brotación) del brote que van a desarrollar. Por este motivo, el crecimiento tras la brotación de la yema suele ser lento, ya que deben generar bastantes elementos nuevos a la vez que se desarrolla el brote (neoformación).

Sin embargo, las yemas catafilarias incluyen preformados todos o muchos elementos del futuro brote, con lo que el crecimiento tras la brotación suele ser muy rápido (Kozlowski 1971).

Las yemas hipsofilarias, tras su formación en primavera, suelen detener su desarrollo (cese de su actividad meristemática), mientras que las yemas catafilarias lo prosiguen durante largo tiempo (Koriba 1958, Nitta y Ohsawa 1998). Las especies de yemas catafilarias finalizan la 139

Procesos y mecanismos

expansión de los brotes desarrollando yemas hipsofilarias que, posteriormente, se transforman en yemas catafilarias. La formación de las yemas catafilarias parece ser un proceso adicional a la formación de la yema hipsofilaria. Este proceso puede haber evolucionado para proteger los meristemas apicales de condiciones ambientales adversas, como bajas temperaturas, corto fotoperiodo, sequedad o perturbaciones (Nitta y Ohsawa 1998).

En los trópicos, los árboles que poseen yemas desnudas suelen crecer de modo continuo, mientras que los que poseen yemas catafilarias o hipsofilarias presentan crecimiento intermitente o cíclico (Koriba 1958). Sin embargo, en los climas fuertemente estacionales como el mediterráneo, es raro que se produzca crecimiento continuo aunque las plantas posean yemas desnudas. El crecimiento continuo se caracteriza por la inexistencia de cambios morfogenéticos en el ápice del tallo (Borchert 1991).

Según la escasa información de que disponemos sobre la morfología de las yemas de los árboles y arbustos de la región Mediterránea, los caducifolios suelen poseer yemas catafilarias y los perennifolios pueden presentar los tres tipos de yema, aunque las yemas desnudas parecen ser muy raras en los árboles y raras en los arbustos. Sin embargo, los caméfitos con frecuencia presentan yemas desnudas en el ápice de sus braquiblastos. Estos braquiblastos muestran una acusada heteroblastia con algunas hojas embrionarias distales que protegen el meristema apical (Palacio et al. 2004). Su crecimiento con formación de nuevas hojas se produce durante largo tiempo, pudiendo llegar a abarcar casi todo el año.

Durante el otoño y en los períodos favorables del invierno (en clima invernal suave), forman numerosas hojas embrionarias que facilitan el rápido desarrollo de las ramas a final de invierno o principio de primavera. Las hojas que se producen en los períodos favorables para el crecimiento vegetal se desarrollan más y los entrenudos son más largos que los de las hojas que se desarrollan en los momentos menos propicios. En el caméfito Linum sufruticosum, las longitudes de las hojas y los entrenudos tienden a ser mayores en los dolicoblastos y menores en los braquiblastos (figura 5.3). Los primeros se desarrollan principalmente en primavera, mientras que los braquiblastos se desarrollan casi todo el año (Palacio y Montserrat, datos no publicados). La reducción progresiva de la longitud de los entrenudos hacia el ápice del tallo refleja la disminución de la tasa de alargamiento del brote (Borchert 1991). Este mecanismo es la base de la heterofilia que presentan muchos caméfitos leñosos (Orshan 1963). La heterofilia de los caméfitos leñosos mediterráneos asociada a las hojas de dolicoblastos y braquiblastos se ha descrito repetidas veces, así como su dependencia del fotoperiodo (Margaris 1981).

Desde una perspectiva fenológica, los braquiblastos con yemas desnudas y capacidad potencial de crecimiento continuo permiten la prolongación del desarrollo de las ramas a extensos períodos del año, mientras que la posesión de yemas catafilarias o hipsofilarias suele conllevar una importante restricción del desarrollo de las ramas a determinados períodos de clima favorable. Por ello cabe esperar que los braquiblastos con yemas desnudas predominen en las especies de lugares semiáridos, mientras que las yemas con órganos protectores (especializados o no) tiendan a predominar en las zonas más frías (Palacio Blasco et al. 2004).

Los aspectos explorados en este apartado ilustran la importancia de algunos rasgos morfológicos en la determinación de la fenología y de algunas características funcionales importantes de las plantas leñosas mediterráneas. Lamentablemente, la escasez de los estudios morfológicos de plantas leñosas mediterráneas, muy especialmente de los caméfitos, impide realizar comparaciones generales o comprobar las hipótesis planteadas.

140

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Figura 5.3. A. Relación entre la longitud total de las ramas y la longitud de su hoja más larga. B. Relación entre la longitud de la rama y la longitud media de sus entrenudos (long. total /múmero de hojas). Datos obtenidos de ramas de una población natural de Linum suffruticosum (Zaragoza: Villamayor a 320 m). Las medidas de los dolicoblastos se obtuvieron tras finalizar su desarrollo y las de los braquiblastos en el período anterior a su desarrollo como dolicoblastos. Ambos gráficos representan las mismas ramas, n = 106.

5. Crecimiento primario en los períodos de estrés climático Tanto el crecimiento primario de los tallos como el de las raíces se ven muy disminuídos en los períodos de intenso estrés climático. Para mantener el crecimiento en verano es necesario que los meristemas estén muy hidratados, ya que es imprescindible un alto potencial de turgencia celular para la extensión de tallos y raíces (Boyer 1988). El crecimiento es el pro141

Procesos y mecanismos

ceso de la vida de las plantas más sensible al estrés hídrico, el cual puede limitarlo incluso a intensidades que no llegan a afectar la fotosítesis (Hinckley et al. 1991; Borchert, 1994b).

En verano algunos árboles y arbustos, como Pistacia lentiscus, Rhamnus lycioides, Phillyrea angustifolia y Populus nigra, desarrollan dolicoblastos largos que crecen con lentitud por neoformación de sus elementos (Kozlowski 1971). Otras especies, como Quercus spp. y Pistacia terebinthus, terminan el crecimiento de los dolicoblastos cuando finaliza la extensión de los elementos preformados en el interior de sus yemas, por lo que la continuación del crecimiento requiere la formación de una nueva yema y el inicio de un nuevo ciclo de desarrollo de dolicoblastos (Kozlowski 1971). Los dolicoblastos de crecimiento estival se observan en plantas de lugares húmedos, individuos jóvenes y plantas de copa muy perturbada (que presentan un fuerte desequilibrio entre la biomasa aérea y la de la raíz), o bien en especies que poseen raíces muy desarrolladas y que pueden acceder al agua almacenada en los horizontes profundos del suelo. En las zonas tropicales, el crecimiento durante la estación seca se produce en plantas que almacenan agua en los tallos o que pueden acceder al agua acumulada en el suelo (Borchert 1994b).

En los caméfitos leñosos mediterráneos el crecimiento de las ramas suele ser muy escaso en verano. Muchos de ellos aparentan una total inactividad en esta estación, aunque los braquiblastos suelen experimentar un desarrollo importante durante su primera etapa de crecimiento, entre el final de la primavera y el inicio del verano, cuando los dolicoblastos finalizan o han finalizado su extensión y se produce la senescencia y el secado de muchas hojas del año anterior.

En invierno también es difícil el crecimiento primario de la parte aérea, tanto más cuanto más frío es el clima. En las zonas de invierno suave puede observarse un cierto crecimiento invernal de los dolicoblastos de algunos arbustos perennifolios (Lonicera implexa, Bupleurum fruticosum, Buxus sempervirens, Rosa sempervirens). Estas especies pueden iniciar el desarrollo de los dolicoblastos en otoño para adelantar su producción en primavera. Sin embargo, la mayoría de las especies de árboles y arbustos permanecen con las yemas desarrolladas y cerradas hasta la primavera. A final de invierno se hinchan por desarrollo de los catáfilos, proceso que continúa hasta la brotación. El período de crecimiento de los catáfilos, previo a la brotación, puede presentar una duración muy variable según las especies y las condiciones ambientales. Se considera que cuanto mayor es la tasa de desarrollo ontogenético antes se produce la brotación de la yema (Romberger 1963). En Lonicera implexa y Buxus sempervirens hemos observado que las yemas pueden comenzar a alargarse en otoño por crecimiento de los catáfilos y algunas comienzan entonces el desarrollo de los primeros dolicoblastos, aunque la mayoría de ellas no brotan hasta la primavera siguiente (figura 5.4).

Los caméfitos leñosos prosiguen el crecimiento de sus braquiblastos en otoño e incluso en determinados momentos del invierno, pero el crecimiento invernal parece estar muy limitado o ser totalmente inexistente en las zonas frías (Palacio Blasco et al. 2004).

El crecimiento de las raíces ha sido poco estudiado en las plantas leñosas mediterráneas, aunque parece que en invierno es más importante que el de los tallos aéreos, ya que el suelo mitiga la oscilación térmica que se produce en el aire. En los suelos secos del verano es prácticamente imposible su crecimiento, a no ser que se produzca en los niveles profundos que mantienen humedad. La estacionalidad del crecimiento de la raíz de las plantas leñosas en las zonas de clima mediterráneo parece estar muy condicionada por la humedad del suelo (Kummerow 1983). Por lo tanto, el crecimiento primario de las plantas leñosas en el clima mediterráneo se debe centrar en los dos períodos favorables del año, siendo la primavera especial142

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Figura 5.4. Relación entre el número de elementos y la longitud de las yemas de Lonicera implexa recolectadas bimensualmente entre agosto de 1999 y febrero de 2000 en una población natural (Zaragoza: Orés, El Fragal a 760 m). Los símbolos vacíos corresponden al número de elementos de la yema visibles externamente y los símbolos llenos al número total de elementos obtenido por disección de las yemas mediante lupa binocular a 40 X. H1 y H2 representan los límites inferior y superior de diferenciación de la primera hoja, respectivamente. N = 35.

mente adecuada para el crecimiento de la parte aérea, mientras que el otoño parece serlo para las raíces.

6. El patrón fenológico. Desarrollo de las fenofases Los estudios fenológicos de plantas leñosas mediterráneas consideran diversas fenofases que se estiman o cuantifican según criterios muy diversos (cuadro 5.2). Como ya hemos comentado, las fenofases estudiadas suelen referirse a la copa y, muy rara vez, a la raíz. A continuación describimos las fenofases analizadas con mayor frecuencia.

6.1. Crecimiento vegetativo de las ramas Los distintos tipos de ramas pueden presentar patrones de desarrollo estacional muy diferentes. Por este motivo, el crecimiento de los dos tipos básicos de ramas que se consideran en fenomorfología, dolicoblastos y braquiblastos, se incluyen en fenofases diferentes, DVG y BVG (cuadro 5.1). Los dolicoblastos suelen tener hojas y entrenudos mayores que los braquiblastos (Kozlowski 1971) como se observa, por ejemplo, en Acer monspessulanum, Amelanchier ovalis, Sorbus domestica y en muchas otras especies. En estas especies las ramas finalizan en una yema catafilaria o en una inflorescencia. Los braquiblastos de árboles y arbustos suelen terminar en una yema apical y su desarrollo se completa en un breve espacio de tiempo. Estas estructuras presentan crecimiento preformado y sirven para cubrir rápidamente la planta de follaje tras brotar en primavera o para desarrollar las inflorescencias, mientras que los dolicoblastos sirven para incrementar el tamaño de la copa y explorar los microambientes favorables próximos a ésta (Hallé et al. 1978). Los braquiblastos con yemas apicales desnudas que poseen algunos arbustos como Cistus laurifolius, crecen durante un tiempo mucho más largo, generalmente en verano y otoño. También muchos caméfitos leñosos desarrollan los braquiblastos durante una gran parte del año, pero sus dolicoblastos crecen principalmente en primavera y suelen terminar el crecimiento con una inflorescencia (Orshan 1989a).

143

Procesos y mecanismos

CUADRO 5.2.

Valoración de la actividad de las fenofases en individuos y poblaciones Algunos métodos y problemas que plantean. La estimación y cuantificación de algunas fenofases pueden ofrecer ciertas dificultades. Para ilustrarlas describimos algunos problemas que suelen aparecer al valorar las fenofases DVG, BVG, FS, LSD y LSB, así como las ventajas e inconvenientes de algunos métodos frecuentemente utilizados.

Crecimiento vegetativo de las ramas: DVG y BVG. Comprenden el crecimiento primario de los brotes vegetativos, desde que emergen las primeras hojas de las yemas brotadas o desde que inician el desarrollo visible las hojas protectoras del meristema apical (en caso de yemas desnudas), hasta que termina el estiramiento del tallo y el desarrollo de las hojas superiores. Sin embargo, el inicio de la fenofase no es el principio real del desarrollo de la rama, ya que la yema de renuevo suele contener un cierto número de elementos embrionarios y primordios foliares que se han originado mucho antes de la brotación (Lavender 1991). La brotación de la yema es el resultado de la expansión de los elementos del brote que previamente han realizado su desarrollo ontogenético (Romberger 1963). Por tanto, el desarrollo ontogenético de las ramas no coincide con el desarrollo apreciable visualmente, que es el que se considera en fenología. Otro aspecto que puede ser conflictivo es valorar el desarrollo de las ramas cuando se produce a una tasa de crecimiento muy baja, como ocurre en los braquiblastos de algunos caméfitos leñosos.

Muerte y abscisión de las hojas de dolicoblastos y braquiblastos: LSD y LSB. La abscisión foliar en dolicoblastos y braquiblastos también puede ser difícil de valorar, ya que todos los métodos disponibles para su estimación o cuantificación presentan limitaciones. El método más simple (estimación visual, según los porcentajes de hojas aparentemente senescentes y que presumiblemente están muy próximas a morir y ser desprendidas) es poco apropiado para las especies que desprenden sus hojas más o menos verdes tras un proceso poco aparente de senescencia. Tampoco es adecuado cuando la senescencia se prolonga durante mucho tiempo, ya que puede conducir a sobrevalorar las tasas de muerte y abscisión de las hojas. Por otra parte, cuando la muerte y el desprendimiento de las hojas no coinciden en el tiempo (como ocurre en muchos caméfitos leñosos y en los árboles y arbustos marcescentes), suele ser difícil encontrar indicadores visuales de la abscisión de las hojas secas. El método de las trampas de recogida de hojarasca también presenta limitaciones. No es apropiado cuando las hojas permanecen secas sobre la planta tras la senescencia. En este caso, la abscisión foliar queda muy desligada de la senescencia, que es el proceso que tiene mayor significado funcional. Además, este método no permite distinguir la procedencia de las hojas recogidas cuando éstas no presentan diferencias morfológicas claras. Las hojas de la parte superior/inferior, de sol/sombra o de diferentes tipos de ramas pueden ser similares en apariencia pero presentar caracteres diferentes, por ejemplo, de masa foliar específica. Sin duda, el método más preciso de cuantificación tanto de la senescencia como de la abscisión foliar es el seguimiento demográfico durante uno o más años de todos los elementos de varias ramas en un número suficiente de individuos de la población. Este método permite conocer la edad de cada clase de hoja en los diferentes tipos de ramas y posiciones de la planta, así como la duración de su senescencia cuando esta fase es visualmente distinguible. Sin embargo, presenta la importante limitación de requerir un gran esfuerzo de realización que impide su aplicación en la mayoría de casos, muy especialmente en el análisis de los caméfitos que poseen órganos de reducido tamaño o los estudios de varias o muchas especies. Como ejemplo, la figura presenta las curvas de supervivencia de las cohortes de hojas de ramas de sol y sombra de Quercus ilex subsp. ballota durante 25 meses. Las hojas de sombra alcanzan una mayor longevidad que las de sol, al igual que se ha observado en varias especies de árboles y arbustos de distintos territorios (por ejemplo, Nilsen 1986).

Los gráficos representan las curvas de supervivencia de las cohortes anuales de hojas de 5 ramas de sol y 5 de sombra de los 10 árboles de estudio de una población de Quercus ilex subsp. ballota (Huesca: Agüero a 740 m). El estudio se inició en diciembre de 1996 en ramas de tres años y siguió con muestreos mensuales hasta enero de 1999. Al comienzo del estudio se realizó un esquema de cada rama con todos sus órganos en el que se registraron los cambios producidos mensualmente.

Formación del fruto: FS. Durante la ocurrencia de la fenofase FS suele ser difícil distinguir los períodos de crecimiento de los frutos de aquellos en los que éstos permanecen estacionarios o se desarrollan a una tasa de crecimiento muy baja. En la mayoría de los casos esta apreciación es indistinguible visualmente. Para resolver este problema aplicamos el siguiente método: en cada muestreo seleccionamos unos 10 individuos sanos y bien desarrollados de la población en los que recolectamos al azar pequeñas ramas y tomamos todos sus frutos aparentemente sanos, excluyendo sólo los muertos o dañados por herbívoros. Tomamos una submuestra de 50 frutos al azar, la secamos y pesamos cada uno de ellos individualmente. Los gráficos resultantes se pueden apreciar en las figuras 5.5, 5.6 y en las figuras C de la figura del cuadro 5.1.

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Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Grado de solapamiento entre fenofases. El grado de solapamiento que se produce entre DVG y otras fenofases consumidoras de recursos permite distinguir estrategias fenológicas de mucho interés funcional (ver texto).

Para su cuantificación se han propuesto dos índices de fácil aplicación (Castro Díez y Montserrat Martí 1998, Montserrat Martí y Pérez Rontomé 2002): Índice de secuenciación de las fenofases FBF, F y DVG. Se define según la expresión: PSI = t [DVG + FBF + F]/ t [DVG] + t [FBF] + t [F] donde t es el número de meses invertidos en completar las fenofases entre paréntesis. Los valores del índice oscilan entre 0.33 y 1, indicando los más altos un solapamiento nulo o casi nulo de las fenofases consideradas. Índice de secuenciación de las fenofases FS y DVG. Se define según la expresión: PSIF = t [DVG + FG]/ t [DVG] + t [FG] donde FG corresponde al período de FS en el que los frutos incrementan su peso seco de modo evidente. Los valores del índice oscilan entre 0.5 y 1.

Ambos índices se pueden aplicar a diferentes escalas, desde las ramas de un solo individuo hasta los individuos de una población.

Desde una perspectiva funcional, DVG es la fenofase que requiere mayor inversión de recursos, es decir, agua, carbohidratos y nutrientes (Kummerow 1983). Por ello las reservas de asimilados en los caducifolios y perennifolios de las regiones de clima templado disminuyen rápidamente durante la brotación primaveral (Kozlowski 1971). Esta alta demanda de recursos seguramente es la causa de que los mayores esfuerzos de producción de ramas en las plantas leñosas mediterráneas se centren en la primavera, que es la estación óptima de producción fotosintética (Floret et al. 1989, Oechel y Lawrence 1981). Sin embargo, esta hipótesis debe considerarse con precaución, ya que, como hemos comentado, en otras zonas de clima mediterráneo y en las de clima tropical estacional es frecuente que la floración y el 145

Procesos y mecanismos

desarrollo de los dolicoblastos ocurran en la estación seca. Por otra parte, el esfuerzo de producción de braquiblastos y dolicoblastos es muy variable según las especies. Por ejemplo, Amelanchier ovalis realiza una inversión mucho mayor en braquiblastos que en dolicoblastos.

En una población estudiada en Luesia (Zaragoza) en 1999 y 2000, las hojas de los dolicoblastos constituyeron entre un 8 y un 17 % de la cantidad total de hojas, mientras que las hojas de los braquiblastos vegetativos y reproductivos supusieron el resto. En otras especies, los dolicoblastos constituyen una parte mucho más importante de las ramas producidas (Milla et al., datos no publicados).

Otro aspecto funcional relevante es el origen de los recursos utilizados en la construcción de ramas e inflorescencias. La preformación de los elementos de ambas estructuras presupone el uso de recursos almacenados en la planta, mientras que la neoformación posibilita el uso preferente de los recursos asimilados a la vez que se produce el desarrollo (Mooney et al.

1977, Mooney y Kummerow 1981).

6.2. Prefloración, floración y fructificación El desarrollo de las yemas florales (FBF) es una fenofase que se produce antes de la floración (F). Las yemas florales pueden ser visibles durante un corto período de tiempo, escasos días o semanas, como ocurre en Acer, Celtis, Fraxinus, Pistacia y Quercus, o bien ser apreciables durante un período más largo de tiempo, incluso de varios meses, como ocurre en Arbutus, Buxus y Viburnum. El crecimiento prolongado de las yemas florales suele ocurrir cuando éstas se desarrollan en un período distinto de la primavera (verano, otoño e invierno previos a la floración), mientras que el desarrollo breve de esta fenofase ocurre cuando las yemas florales se forman inmediatamente antes de la floración, a final de invierno o en primavera. Al igual que sucede con la fenofase DVG, FBF constituye sólo una parte del desarrollo ontogenético de las yemas florales. Por ejemplo, en Quercus alba L. los primordios de las inflorescencias masculinas se detectan al microscopio electrónico desde el final de la primavera del año anterior a la floración (Merkle et al. 1980).

En las plantas leñosas, a diferencia de las herbáceas, el desarrollo de las yemas florales desde su inducción hasta la antesis puede no ser continuo y detenerse temporalmente en algún estadio intermedio de desarrollo. La prolongación del período de desarrollo de las yemas florales parece ser una adaptación a la insuficiencia de recursos para su formación, ya sea por efecto de la estacionalidad del clima o por superposición con la fenofase de crecimiento vegetativo de los dolicoblastos (Borchert 1983, Castro Díez y Montserrat Martí 1998).

La floración (F) se produce principalmente en primavera, aunque no suele estar tan centrada en esta estación como el crecimiento vegetativo de los dolicoblastos (Navarro et. al.

1993, Kummerow 1983, Mooney et al. 1977). Por ejemplo, Daphne gnidium florece en verano y otoño, Arbutus unedo, Bupleurum fruticosum, B. fruticescens, Hedera helix y Satureja montana a final de verano y en otoño, y Ulmus minor y Fraxinus angustifolia pueden iniciar la floración en pleno invierno. Algunas especies pueden florecer durante un largo período de tiempo, que suele variar según años y localidades. Por ejemplo, Buxus sempervirens, Lonicera implexa y Viburnum tinus pueden iniciar la floración a final de otoño o en invierno prolongándola hasta la primavera, aunque generalmente lo hacen a principio de primavera. Es bastante frecuente observar episodios puntuales de floración en períodos extraños en algún individuo o en una o pocas de sus ramas.

El período de floración puede ser crítico para el éxito reproductivo de la especie por afectar a procesos como la polinización o el momento de dispersión de las semillas. El tiempo óptimo de floración debe resolver el compromiso de optimizar un conjunto de factores selec146

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

tivos como son la disponibilidad de polinizadores, la competencia por los polinizadores, la disponibilidad de agua y temperatura adecuadas, las condiciones apropiadas para la germinación de las semillas y el establecimiento de las plántulas (Rathcke y Lacey 1985). Sin embargo, la selección por la ocurrencia temporal y la duración de la floración también depende de muchos otros factores como son la morfología y la ontogenia, así como la duración de otras fenofases y la organización del patrón fenológico (Kummerow 1983, Primack 1985).

En las plantas leñosas FBF y F suelen requerir menos recursos que DVG y, por ello, suelen ser menos dependientes de la disponibilidad estacional de recursos básicos que el crecimiento vegetativo (Kummerow 1983). Sin embargo, al igual que ocurre con DVG, la duración de la floración también puede depender de la disponibilidad de recursos (Rathcke y Lacey 1985).

La fructificación (FS) ocurre tras la floración, a veces después de un período de latencia del fruto antes de iniciar su desarrollo activo (por ejemplo en Pistacia lentiscus, Jordano 1988) o tras un período de desarrollo del ovario después de la antesis y antes de la fecundación (por ejemplo en Quercus suber, Boavida et al. 1999). Estos retrasos del desarrollo de los frutos tras la polinización se han interpretado como una adaptación para reducir la superposición de las inversiones de recursos dedicados al crecimiento vegetativo y a la reproducción (Montserrat Martí y Pérez Rontomé 2002).

FS puede presentar una duración muy variable en distintas especies. En los casos extremos, Arbutus unedo invierte unos 12 meses, mientras que algunos caméfitos, como Lepidium subulatum, pueden desarrollar los frutos en un mes o menos. Quercus coccifera lo hace desde el final de primavera hasta el principio de otoño a partir de flores polinizadas en la primavera del año anterior.

El tiempo de desarrollo de los frutos hasta su maduración puede no ser constante entre individuos ni entre años. También se observan con frecuencia asincronías en el desarrollo de los frutos en las ramas de un mismo individuo. Estas diferencias seguramente reflejan distintas disponibilidades de recursos para la formación de los frutos, ya sea por efecto del clima o por otras causas, lo que puede manifestarse en diferencias tanto de tamaño de los frutos maduros como de las fechas de maduración y dispersión (Killmann y Thong 1995, Rathcke y Lacey 1985).

Existe poca información bibliográfica sobre los patrones temporales de desarrollo de los frutos en las plantas leñosas mediterráneas. La figura 5.5 muestra el desarrollo mensual del peso seco medio de los frutos de una población natural de Arbutus unedo y otra de Fraxinus angustifolia. Esta información es necesaria para cuantificar el esfuerzo de inversión de recursos dedicados a la producción de los frutos en cada fase de su desarrollo. Además, es básica para analizar la variación temporal de la competencia de inversiones entre los crecimientos vegetativo y reproductivo. Los gráficos de la figura 5.5 muestran que el incremento de peso seco medio de un fruto puede no ser constante durante el desarrollo de FS. Se han descrito variaciones de este tipo, por ejemplo, en Catalpa speciosa (Stephenson 1980).

Los frutos y las semillas tienden a ser mayores con el aumento de la talla de las plantas (esta relación presenta bastantes excepciones) y a necesitar más tiempo para su desarrollo y maduración (Castro-Díez et al. 2003, Primack 1985).

La fenología de la fructificación de las plantas leñosas de frutos carnosos constituye un claro ejemplo de coevolución difusa entre plantas y animales frugívoros que las dispersan (Herrera, 1982). Sin embargo, si valoramos la fructificación en el contexto de la estacionalidad del clima y del desarrollo del patrón fenológico, puede parecer que no es posible produ147

Procesos y mecanismos

Figura 5.5. Variación mensual del peso seco medio de un fruto de una población de Arbutus unedo (Huesca: Agüero a 740 m) (A) y una población de Faxinus angustifolia (Huesca: Huesca a 485 m) (B). Los puntos corresponden al peso seco medio de 50 frutos y las barras representan el error estándar. Los frutos se muestrearon al azar en aproximadamente los mismos individuos cada mes y se pesaron individualmente. El gráfico de A. unedo corresponde al ciclo de desarrollo de los frutos de la cohorte de 1997, mientras que el de F. angustifolia corresponde a la de 1996.

cir frutos maduros en un período muy diferente del principio de otoño, ya que la brotación ocurre en primavera con moderadas diferencias temporales entre especies. En esta época el crecimiento vegetativo demanda la principal inversión de recursos. Tras finalizar dicho crecimiento suele comenzar el crecimiento activo de los frutos, que es bastante largo por ser frutos de tamaño relativamente grande y, además, coincide con el período de estrés hídrico estival que puede retrasar su desarrollo (Castro-Díez et al. 2003). Sin embargo, algunas especies logran producir frutos maduros en verano, como Amelanchier ovalis (figura del cuadro 5.1) o Pistacia lentiscus en los años que adelanta mucho el inicio de su ciclo fenológico (figura 5.6).

En estos casos de fructificación temprana, los frutos maduros pueden permanecer sobre la planta durante varias semanas hasta que son consumidos por aves o se desprenden.

Las especies de fruto pequeño pueden seguir patrones más variados de producción estacional. En algunas de lugares húmedos, como Populus, Salix y Ulmus, la floración muchas veces se adelanta a la brotación vegetativa para lograr así que una buena parte del proceso reproductivo se produzca antes de iniciar el crecimiento vegetativo, a la vez que se evita la interferencia de la polinización con el follaje. De este modo las semillas terminan pronto su desarrollo y pueden germinar en la misma primavera (Janzen, 1967). Un caso típico es el de 148

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Figura 5.6. Variación mensual del peso seco medio de un fruto durante los ciclos de desarrollo de los frutos de los años 1996-98 y 2001-02 en una población de Pistacia lentiscus (Zaragoza: Murillo de Gállego a 460 m). En 1997 se muestrearon dos subpoblaciones situadas en posición topográfica ligeramente distinta: a. cerca de la orilla del río Gállego y b. en zona algo más elevada y seca. Los puntos corresponden al peso seco medio de muestras de 50 frutos pesados individualmente y muestreados al azar en aproximadamente los mismos individuos cada mes. Se excluyeron de las muestras los frutos dañados por herbívoros pero se mantuvieron los frutos partenocárpicos. No se incluyen las barras de error estándar para facilitar la interpretación de los gráficos de los distintos años. Los valores más altos alcanzados indican que las muestras contienen una alta proporción de frutos llenos.

Ulmus minor que florece a final de invierno y desarrolla frutos alados. Las alas son fotosintéticas durante buena parte del desarrollo de las semillas, con lo que contribuyen a su desarrollo cuando la planta todavía no ha echado las hojas. Al producirse la brotación vegetativa a principio de primavera, las alas de los frutos se secan, los frutos terminan su desarrollo y se dispersan antes de que acabe el crecimiento de los dolicoblastos.

6.3. Abscisión foliar Al finalizar la vida útil de las hojas comienza su senescencia, que da paso a su muerte y desprendimiento (abscisión) o bien a su secado y permanencia durante algún tiempo sobre la planta (marcescencia). El proceso de senescencia permite recuperar una parte importante de los nutrientes reciclables de la hoja antes de su abscisión (Addicott 1982).

Los árboles y arbustos tropicales, que son las plantas leñosas de mayor diversidad fenológica, presentan cuatro tipos básicos de abscisión foliar (Longman y Jeník 1987): 1) caducifolio: las hojas caen mucho antes de la brotación de las yemas, longevidad foliar de unos 4 a 11 meses; 2) intercambiador de hojas: las hojas caen aproximadamente en el período de brotación de las yemas, longevidad foliar de unos 6 a 12 meses; 3) perennifolio de crecimiento periódico: las hojas caen después de la apertura de las yemas, longevidad foliar de unos 7 a 15 meses o más y 4) perennifolio de crecimiento continuo: producción y caída de hojas continuos, longevidad foliar de unos 3 a 15 meses.

Los árboles y arbustos perennifolios mediterráneos exhiben varios patrones de abscisión foliar (Milla et al., 2002) que se pueden incluir perfectamente en los tipos anteriores.

Generalmente, los perennifolios mediterráneos presentan la mayor caída de hojas justo después de ocurrir la máxima producción de dolicoblastos (perennifolios de crecimiento periódico), por lo que este pico de máxima caída se sitúa a final de primavera o a principio de verano. Además, suelen producir uno o más picos secundarios (figura 5.2). Este patrón de 149

Procesos y mecanismos

abscisión foliar también es muy frecuente en los árboles y arbustos de otros biomas, lo que sugiere que no depende del clima, sino que probablemente depende de factores de regulación interna (Killmann y Thong 1995, Nitta y Ohsawa 1997, Olivares 1997).

Varios autores han planteado la existencia de una dependencia funcional de la fenología de la abscisión con las relaciones hídricas en las plantas leñosas (Del Arco 1991, Wang et al.

1992). En este sentido, se considera que el principal pico de abscisión foliar, que en los perennifolios mediterráneos suele coincidir con el inicio de la estación seca, constituye un mecanismo de evitación de la sequía (Mooney y Dunn 1970). También se ha planteado que la sequía adelanta el inicio de la abscisión foliar y aumenta su duración (Borchert 1991, Escudero y Del Arco 1987). Sin embargo, en algunas especies como Salvia mellifera, la abscisión foliar parece estar más relacionada con el desarrollo determinado de los dolicoblastos que con el estado hídrico de la planta (Gill y Mahall 1986). En los bosques tropicales húmedos el estrés hídrico tampoco parece ser el factor desencadenante de la abscisión foliar (Wright y Cornejo 1990).

Las bajas temperaturas también pueden desencadenar abscisión foliar (Addicott 1982).

El episodio muy frío que se produjo entre los días 15 y 23 de diciembre de 2001 en el NE de la Península Ibérica, determinó que durante la primavera de 2002 se adelantara la abscisión foliar masiva en las plantas de Pistacia lentiscus y Phillyrea angustifolia que habían terminado tarde su ciclo fenológico de 2001 (Milla et al. 2003, figura 5.1).

Las especies que desprenden las hojas viejas cuando comienzan a desarrollar las hojas nuevas o las yemas florales, seguramente desencadenan la abscisión por el desarrollo de nuevos sumideros de recursos, que son mejores productores de auxina que las hojas viejas. Este cambio en el patrón hormonal parece determinar la abscisión de las hojas viejas (Addicott 1978).

Se han citado numerosos casos de senescencia y abscisión foliar relacionados con la producción de flores y frutos (Borchert 1983, Frankie et al. 1974, Lechowicz 1995). Es frecuente observar una mayor abscisión foliar en las plantas de la población que producen mucho fruto que en las que producen poco o que carecen de ellos. Por ejemplo, en septiembre y octubre de los años de buena producción de fruto, se observan en las plantas femeninas de Pistacia lentiscus más hojas senescentes en la cohorte del segundo año (hojas de la misma edad que los tallos que producen frutos) que en las plantas masculinas.

En algunos caméfitos leñosos mediterráneos es común que las hojas secas queden sobre la planta durante algún tiempo y, posiblemente, tiendan a caer en los siguientes períodos de activo crecimiento secundario. En muchos casos las hojas secas, o parte de ellas, protegen los dolicoblastos embrionarios o los braquiblastos durante su primera etapa de desarrollo (Palacio et al. 2004).

En los caducifolios la abscisión foliar suele ocurrir al final de la estación vegetativa, antes de comenzar el invierno. Este patrón, que constituye una adaptación para evadir el estrés térmico del invierno, determina el desprendimiento de las hojas en otoño tras recuperar y almacenar una parte de los nutrientes que contienen (Chabot y Hicks 1982). Sin embargo, algunos árboles y arbustos, como Quercus pyrenaica y Q. faginea, retienen parte del follaje seco durante algún tiempo (marcescencia), por lo que la caída de sus hojas se prolonga algunos meses, generalmente hasta después de la brotación primaveral (figura 5.2). Parece que la marcescencia se produce cuando el proceso de senescencia foliar aborta por frío (Hoshaw y Guard 1949). Posiblemente ello ocurre porque estos caducifolios disponen de un corto período vegetativo útil (parte de la primavera y del otoño) que sólo pueden ampliar adelantando la brotación en primavera y retrasando la senescencia foliar en otoño.

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Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Las fenofases citadas se han comentado a escala de individuo y de población. A la escala de comunidad vegetal la producción de las fenofases depende de la suma de los comportamientos fenológicos de las especies que la conforman. Sin embargo, salvo las fenofases de floración y fructificación, rara vez se han considerado otras fenofases en los estudios realizados a dicha escala en el ámbito mediterráneo. Algunas excepciones son, por ejemplo, los estudios de Cabezudo et al. (1993) y Navarro et al. (1993).

7. Relaciones funcionales entre fenofases Entre las fenofases descritas se establecen diversas relaciones de gran importancia funcional. Algunas de ellas se comentan a continuación.

7.1. Antagonismo entre el crecimiento vegetativo y la reproducción El antagonismo que con frecuencia se produce entre el crecimiento vegetativo y la reproducción se interpreta en términos de competencia por los recursos básicos (Loubry 1994). Por este motivo las plantas no suelen desarrollar todos sus órganos a la vez. En parte, ello es debido a la limitación de materiales de construcción y a la prioridad de suministro que se otorga en cada momento a la fenofase más crítica. Sin embargo, la coincidencia temporal de eventos fenológicos también podría deberse a la distinta periodicidad de los factores selectivos que han determinado sus períodos de ocurrencia (Mooney 1983). Por otra parte, la eficiencia del crecimiento de un determinado órgano depende de que los recursos (carbono y nutrientes minerales) utilizados en su construcción se asimilen simultáneamente o que se obtengan de las reservas de la planta. Es más eficiente transferir asimilados directamente a los órganos en crecimiento que almacenarlos en diferentes tejidos, movilizarlos y transferirlos más tarde (Chapin et al. 1990, Mooney 1983).

La superposición en el tiempo del crecimiento vegetativo de los dolicoblastos con las fenofases reproductivas requiere la movilización de abundantes recursos en un tiempo corto, generalmente centrado en la primavera (Mooney 1983). Otras especies secuencian la producción de las fenofases durante un período más largo de tiempo, aunque en este caso el desarrollo de la secuencia de fenofases vegetativas y reproductivas no se puede realizar completamente durante la primavera. Esta estrategia fenológica presenta el inconveniente de tener que desarrollar alguna fenofase, por lo menos en parte, durante los períodos de estrés del clima mediterráneo. Sin embargo, presenta la ventaja de precisar una inversión de recursos extendida a un largo período y poder utilizar directamente los carbohidratos sintetizados por el follaje ya producido (Mooney y Kummerow 1981, Mooney et al. 1977). Se ha especulado que el patrón morfogenético que determina la ocurrencia de la floración después de producirse el crecimiento vegetativo se produce en plantas que han evolucionado en climas tropicales (Kummerow 1983).

A escalas superiores a las de individuo o población se pueden observar diferentes proporciones de especies de las dos estrategias fenológicas consideradas, es decir, que superponen o que secuencian las fenofases durante el año. Por ejemplo, en las zonas mediterráneas de California las especies que superponen las fenofases son más frecuentes que en Chile (Mooney et al. 1977). En ambos territorios se observa una mayor frecuencia de especies que secuencian las fenofases en las zonas de clima suave que en las de clima más contrastado (Mooney y Kummerow 1981).

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Procesos y mecanismos

7.2. Relación del período de brotación con varias características funcionales y fenofases en los caducifolios de clima templado En los caducifolios de clima templado el período de inicio y la duración del desarrollo de los dolicoblastos, así como el período de abscisión foliar, se consideran determinantes de la estrategia para maximizar los beneficios netos de la fotosíntesis (Harada y Takada 1988).

Cuando el desarrollo de los dolicoblastos se produce de modo muy rápido por extensión de los brotes preformados en el interior de las yemas, todas las hojas se desarrollan aproximadamente a la vez y este crecimiento depende totalmente de los recursos almacenados en la planta (Kozlowski, 1971). Sin embargo, cuando el desarrollo de los dolicoblastos es más lento porque se produce neoformación de elementos del brote, las primeras hojas formadas aportan fotosintatos a las hojas posteriores y pronto quedan sombreadas por estas últimas. Además, las primeras hojas producidas en la estación de crecimiento vegetativo son más viejas y menos productivas que las últimas por lo que inician la senescencia y la abscisión mucho antes (Kikuzawa 1995). Estos dos tipos de desarrollo primaveral de dolicoblastos se asocian a otras características de alto valor adaptativo, lo que les confiere el carácter de verdaderos tipos funcionales. Los caducifolios que realizan el desarrollo de los dolicoblastos en un período muy breve (emergencia casi simultánea de las hojas) suelen brotar relativamente tarde en primavera, presentan los dolicoblastos preformados en el interior de las yemas, sus yemas están protegidas por numerosas escamas, suelen poseer el xilema en anillo poroso, estructura del dosel monocapa, tallos inclinados, baja capacidad fotosintética, presentan hojas relativamente longevas, suelen ser tolerantes a la sombra, y en la senescencia foliar cambian el color del follaje desde la parte superior de la copa. Por otra parte, los caducifolios con desarrollo de los dolicoblastos extendido en el tiempo (emergencia sucesiva de las hojas) suelen brotar pronto en primavera, sus dolicoblastos sólo están parcialmente preformados en el interior de las yemas, las yemas están protegidas por una cantidad variable de escamas, suelen poseer el xilema en poro difuso, estructura del dosel multicapa, tallos verticales, alta capacidad fotosintética, presentan hojas poco longevas, no son tolerantes a la sombra, y en la senescencia foliar cambian el color del follaje desde la parte interior de la copa (Kikuzawa, 1983, 1995, Koike, 1990, Kozlowski, 1971; Lechowicz, 1984). Sin embargo, no son raras las especies de comportamiento intermedio entre estos dos tipos funcionales (Kikuzawa, 1983). Los caducifolios mediterráneos parece que se ajustan bien a estos dos tipos básicos. Así mismo, se pueden observar síndromes similares en otros tipos de árboles, como son los perennifolios de clima subtropical estacional (Nitta y Ohsawa 1998, Ohsawa y Nitta 1997).

Los caducifolios que presentan emergencia sucesiva de las hojas son característicos de ambientes relativamente fértiles donde deben competir con especies de alta tasa de crecimiento relativo. En estas condiciones, secuenciar al máximo las fenofases permite optimizar los recursos disponibles para el crecimiento. Como ya hemos comentado, en las zonas húmedas son frecuentes las especies que adelantan las fenofases reproductivas al desarrollo de los dolicoblastos. Incluso las especies que presentan numerosas características de la estrategia de emergencia simultánea de las hojas, como Fraxinus angustifolia, abren las yemas reproductivas, florecen e inician la fructificación antes de comenzar el desarrollo de los dolicoblastos.

7.3. Relación entre los períodos de crecimiento primario y abscisión foliar En muchas plantas leñosas existe una fuerte relación entre los períodos de producción del crecimiento primario y de la abscisión foliar. Además, las cantidades de hojas producidas y desprendidas suelen estar positivamente correlacionadas (Nitta y Ohsawa 1997).

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Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

En los árboles y arbustos perennifolios mediterráneos, el mayor pico de abscisión foliar suele producirse justo después del desarrollo de los dolicoblastos. Sin embargo, en los árboles tropicales la defoliación suele inducir la brotación de las yemas vegetativas o las reproductivas siguiendo una secuencia de desarrollo que rara vez se observa en los árboles de clima templado (Borchert 1983).

En los caméfitos leñosos que mantienen las hojas secas durante varios meses, cabe esperar que la misma relación se produzca con la senescencia foliar, mientras que la abscisión foliar seguramente se relacione mejor con el crecimiento secundario que con el primario. En los caméfitos leñosos mediterráneos que hemos estudiado (Lepidium subulatum, Linum suffruticosum, Salvia lavandulifolia y Satureja montana), las hojas de los braquiblastos comienzan la senescencia cuando éstos se desarrollan para formar dolicoblastos y, muchas veces, también lo hacen las hojas inferiores de los nuevos dolicoblastos (Palacio Blasco y Montserrat Martí, datos no publicados).

En los caducifolios no existe ninguna sincronía entre la senescencia o la abscisión foliar y el desarrollo de los dolicoblastos, ya que las hojas finalizan su vida antes del invierno y la brotación se produce en la primavera siguiente. Ello es debido a que el invierno determina la separación temporal entre abscisión foliar y brotación en los árboles de climas templados y oscurece la función de romper el reposo correlativo de las yemas que desempeña dicha abscisión en los árboles de climas menos fríos (Borchert 1991). Sin embargo, durante la brotación y el desarrollo de los dolicoblastos se produce la senescencia y, generalmente también, la abscisión de las escamas y los catáfilos de las yemas. En los caducifolios las yemas suelen ser grandes y, además, tienden a poseer un número elevado de elementos protectores, que es tanto mayor cuanto más breve es el período de crecimiento de los dolicoblastos (Kikuzawa 1983). En las especies que extienden el crecimiento de los dolicoblastos durante un tiempo considerablemente largo (como Populus y Salix) la senescencia y la abscisión de los últimos catáfilos suele continuar con la senescencia de las primeras hojas producidas. Por otra parte, la senescencia foliar en los caducifolios podría coincidir con un período de desarrollo de las yemas, es decir, de los primordios foliares y hojas embrionarias contenidos en ellas. Esta hipótesis se ha planteado para explicar el pico secundario de abscisión foliar que se produce durante el otoño en árboles perennifolios tropicales (Nitta y Ohsawa 1997, 1998). Existe escasa información bibliográfica para verificar esta hipótesis en las plantas leñosas mediterráneas. La figura 5.7 muestra el único caso de caducifolio que hemos estudiado. Las yemas de Quercus faginea incrementan aproximadamente un 16 % de su peso seco durante el período de senescencia foliar. Este resultado no apoya la hipótesis planteada ya que esta tasa de incremento no es superior a la registrada en los meses anteriores. Sin embargo, precisamos mucha más información antes de poder rechazar con certeza esta hipótesis.

La fuerte relación que existe entre los períodos de ocurrencia del crecimiento primario y de la abscisión foliar parece ser de carácter endógeno y tener una sólida base funcional (Borchert 1991, Loubry 1994). Se han planteado dos hipótesis para explicar la importante caída de hojas que se produce a la vez o justo después del desarrollo de los dolicoblastos: 1) Al formarse la nueva cohorte de hojas se debe reajustar la superficie foliar transpirante (Borchert 1983, 1994b, Reich y Borchet 1982). 2) Las hojas viejas actúan como almacén de recursos para construir los nuevos brotes por lo que se deben desprender o secar aproximadamente al finalizar el desarrollo de la nueva cohorte de hojas (Addicott 1978, Longman y Jeník 1987; Ohsawa y Nitta 1997).

Las dos hipótesis determinan momentos de senescencia foliar algo distintos. En la primera, la senescencia y el desprendimiento de las hojas viejas debe ocurrir antes de la forma153

Procesos y mecanismos

Figura 5.7. Variación mensual de la caída de hojas y del desarrollo de yemas apicales de Quercus faginea. Los datos de caída de hojas corresponden al peso seco de las hojas recogidas en 10 trampas de 19 cm de diámetro situadas bajo los 10 individuos de estudio. Los datos de desarrollo de las yemas corresponden al peso seco medio de una yema obtenido pesando individualmente cada yema de tres réplicas de 10 yemas cada una. Las yemas se recolectaron al azar en las ramas de sol de árboles adultos de la población de estudio (Huesca: Agüero a 740 m). Las muestras se recogieron entre abril de 1997 y marzo de 1998. La zona sombreada de la gráfica indica el período en que los árboles de la población disponían, por lo menos, del 5 % de hojas senescentes.

ción del follaje nuevo, ya que así facilitan la rehidratación necesaria para la brotación (Borchert 1994a) y evitan la excesiva superposición de follaje transpirante. En la segunda, la senescencia debe producirse al desarrollarse el nuevo follaje, ya que con ello resulta mucho más eficiente la transferencia de recursos de las hojas viejas a las nuevas (Olivares 1997). En realidad las plantas leñosas presentan todo tipo de picos de abscisión producidos en torno al período de desarrollo de los dolicoblastos (Longman y Jeník 1987), por lo que es muy probable que ambas hipótesis sean perfectamente compatibles. En los trópicos, la brotación de las yemas de la mayoría de especies requiere la hidratación previa de tallos y yemas inducida por la pérdida del follaje viejo (Borchert 1994b) y la desaparición de los efectos de competencia e inhibición ejercidos por las hojas viejas (Addicott 1978). Sin embargo, en la región Mediterránea la dependencia de los recursos contenidos en las hojas viejas parece ser más importante para la formación de nuevos dolicoblastos que el consumo de agua producido por la superposición de dos o más cohortes de hojas, ya que dicha superposición se produce casi siempre en primavera, que suele ser el período de mayor disponibilidad hídrica del año.

Los nutrientes reabsorbidos durante la senescencia foliar pueden suplir gran parte de los requerimientos nutricionales de la producción de nueva biomasa (Chapin y Kedrowski 1983).

Sin embargo, esta retranslocación puede no estar totalmente ligada a la senescencia, ya que se produce en todo tipo de hojas durante los períodos de crecimiento intenso y en otros momentos del año (Fife y Nambiar 1984).

La hidratación y el potencial de turgencia celular son factores fundamentales para el crecimiento primario de las ramas (Hinckley et al. 1991). Los brotes que inician el crecimiento vegetativo precisan elevadas concentraciones de solutos para mantener, mediante ajuste osmótico, un alto potencial hídrico y una adecuada hidratación de tallos y yemas en desarrollo (Borchert 1994b). El crecimiento del brote continúa mientras los potenciales hídricos del tallo y del xilema se mantienen más altos que el potencial hídrico inducido por el crecimien154

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

to de las células de los meristemas activos (Boyer 1988). Sin embargo, el crecimiento permanece inhibido en tallos de alto potencial hídrico por la presencia de hojas senescentes de bajo potencial hídrico. Por lo tanto, para que el crecimiento ocurra se debe mantener un elevado potencial hídrico en las hojas viejas (Borchert 1994b).

La figura 5.8 presenta la variación estacional del contenido hídrico en estado de máxima hidratación de hojas y tallos de Cistus laurifolius tras 24 h de rehidratación a 4 º C. Las hojas viejas, los tallos del año y las hojas nuevas alcanzan valores máximos en el período de desarrollo de los dolicoblastos, mientras que el pico de abscisión foliar se produce aproximadamente seis semanas después de alcanzar la máxima hidratación de los órganos de los dolicoblastos (principio de junio). Por tanto, la senescencia foliar coincide con el período de máximo desarrollo de los dolicoblastos y con la máxima hidratación a plena saturación de los tejidos.

La alta hidratación a saturación que presentan tallos y hojas a principio de junio puede deberse a los azúcares solubles que se producen en este momento de máxima actividad fotosintética, pero también a los osmolitos (azúcares solubles, iones y compuestos orgánicos) que exportan las hojas senescentes a las zonas de la rama en crecimiento. Dichos osmolitos aumentan la hidratación y turgencia de los tejidos embrionarios con lo que facilitan la extensión del tallo y el crecimiento del brote. Al mismo tiempo, las hojas senescentes mantienen una alta hidratación ya que la senescencia produce un desmantelamiento progresivo de la maquinaria bioquímica de la hoja, con fragmentación de las moléculas complejas y el consecuente aumento de solutos (Buchanan-Wollaston 1997).

Figura 5.8. Contenido hídrico en hojas y tallos de Cistus laurifolius en estado de máxima hidratación y patrón de caída de las hojas. Los datos proceden de muestreos mensuales realizados sobre 10 individuos de una población natural (Zaragoza: Luesia a 780 m). Los datos de caída de hojas corresponden al peso seco de las hojas recolectadas en trampas de 19 cm de diámetro colocadas bajo 10 individuos. El porcentaje de agua en hojas y tallos saturados a máxima hidratación se obtuvo tras la hidratación de las ramas durante 24 h a 4°C, según la fórmula: WCFH=[(FHW–DW)/ FHW]×100, donde WCFH es el contenido de agua en estado de máxima hidratación, FHW el peso fresco a máxima hidratación y DW el peso seco. El muestreo de la abscisión foliar y del contenido hídrico de las hojas se llevó a cabo desde marzo de 1999 hasta febrero de 2001, mientras que el contenido hídrico de los tallos se estudió desde marzo de 2000 hasta febrero de 2001.

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Procesos y mecanismos

8. Sincronía fenológica entre años, entre poblaciones, en una misma población y en un mismo individuo Dentro de una misma especie se pueden observar diferencias fenológicas importantes, ya sean entre las ramas de un individuo, o bien entre diferentes individuos, poblaciones y años.

El valor adaptativo de la sincronía fenológica ha despertado mucho interés durante décadas, especialmente respecto a la fenología de la reproducción. Se han planteado diversas hipótesis que tratan de explicar la variación de dicha sincronización (Bolmgren 1998).

A la escala de un individuo en un mismo año, las diferencias entre ramas suelen ser muy escasas y sólo se manifiestan de modo acusado cuando se producen fenómenos anómalos que afectan a una o pocas ramas. Sin embargo, el efecto de los herbívoros o de otros tipos de perturbación pueden modificar significativamente la fenología de las distintas ramas de un individuo (Leather 2000).

La sincronía entre individuos se ha estudiado mucho más que entre las ramas de un solo individuo (Bolmgren 1998). Las fenofases pueden producirse en un número variable de individuos de la población: desde uno o pocos hasta todos ellos. El grado de sincronía en cada individuo y entre individuos puede modificar la duración de las fenofases (Rathcke y Lacey 1985), que aumenta desde la escala de una rama a la de la población.

Las diferencias entre poblaciones también son fáciles de observar. Se pueden producir entre distintas altitudes, situaciones topográficas, exposiciones, grados de humedad, etc. Por ejemplo, se ha descrito que, asociado al aumento de altitud o a la reducción del período vegetativo, los caducifolios tienden a disminuir la longevidad de sus hojas, mientras que los perennifolios tienden a prolongarla (Kudo et al. 2001).

Las diferencias interanuales se han observado numerosas veces a todas las escalas, desde el individuo hasta el paisaje vegetal (Dickinson y Dodd 1976, Nautiyal et al. 2001). Sin duda, las variaciones en la brotación y en la floración han sido los aspectos más estudiados, especialmente respecto al cambio climático global (Menzel 2000, Peñuelas et al. 2002). El adelanto de la brotación implica algunas importantes ventajas para la planta, como pueden ser el incremento de la producción anual, el acaparamiento de recursos básicos, o la reducción de daños por herbívoros; pero también algunas desventajas, como aumentar el riesgo de sufrir daños por heladas tardías o de disminuir demasiado pronto las reservas hídricas del suelo aumentando la duración del período de estrés hídrico estival (Kramer et al. 2000, Leather 2000, Lechowicz 1995, Kramer 1995). En realidad, los adelantos o retrasos de la brotación en diferentes años se basan en la plasticidad fenotípica de las plantas y responden a la necesidad de alcanzar la estación más favorable para el crecimiento disponiendo de la máxima cantidad posible de hojas recientes y muy productivas (Kramer 1995, Harada y Takada 1988).

Desde la perspectiva del patrón fenológico, generalmente no se aprecian diferencias importantes de su desarrollo entre años distintos. Varían algo las fechas de inicio y finalización de las fenofases, pero la secuenciación anual de las fenofases suele mantenerse constante (Dickinson y Dodd 1976, Nautiyal et al. 2001). Dicha variación puede afectar por igual a todas las fenofases o a unas más que otras (Lechowicz 1995, Guitián y Guitián 1990). Cabe esperar que el segundo caso suceda cuando existe alguna fenofase que responde a señales ambientales poco variables, por ejemplo, la floración respecto al fotoperiodo (Arroyo 1990).

El grado de solapamiento del crecimiento vegetativo de los dolicoblastos con las fenofases reproductivas presenta una flexibilidad moderada ya que depende, en gran medida, de la ontogenia y la arquitectura de las plantas. Se puede observar una cierta variación interanual 156

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

en las mismas poblaciones aunque siempre en torno a un patrón de superposición condicionado por dichos aspectos. Por ejemplo, Bupleurum fruticosum desarrolla las inflorescencias en el extremo superior de los dolicoblastos vegetativos sin que ocurra un período de reposo entre los crecimientos vegetativo y reproductivo (figura del cuadro 5.1). Por lo tanto, la única posibilidad de superposición con la floración en un mismo individuo es que se produzca una importante asincronía en el desarrollo de sus dolicoblastos, de modo que la floración de los más adelantados coincida con el crecimiento vegetativo activo de los más atrasados. Esta circunstancia apenas se ha observado en los individuos de una población natural estudiada durante cuatro años (Montserrat et al., datos no publicados).

En climas muy estacionales como el mediterráneo, el patrón fenológico es menos variable entre años diferentes que la cantidad de estructuras producidas o desprendidas anualmente. En los perennifolios la producción de dolicoblastos puede variar mucho entre años y, asociada a ella, suele variar la cantidad de hoja desprendida (Gill y Mahall 1986, Oliveira et al.

1994, Nitta y Ohsawa 1997). La producción de flores y frutos también puede ser muy variable en las especies leñosas (Stiles 1978). Poco sabemos de las diferencias interanuales de crecimiento de las raíces y del desarrollo de las yemas, pero cabe suponer que también serán importantes, por lo menos en algunas especies.

La estacionalidad de la ocurrencia de los eventos fenológicos está fuertemente determinada por la duración y la intensidad de las estaciones de estrés climático (Borchert 1994a, Killmann y Thong 1995, figura 5.1). Por ello, en los climas fuertemente estacionales es común la existencia de una alta sincronía fenológica a las escalas de individuo (entre diferentes ramas) y de población (entre diferentes individuos) que contrasta con la baja sincronía que se observa a las mismas escalas en los ambientes no estacionales, como son los bosques ecuatoriales húmedos y otros ambientes tropicales (Borchert 1991). Ello sugiere que el clima es el responsable de la sincronía que observamos entre ramas, individuos y poblaciones.

9. Implicaciones y perspectivas para la gestión En los numerosos estudios publicados sobre fenología durante las últimas décadas se han propuesto multitud de usos científicos y aplicados de esta disciplina. Esta tendencia se ha mantenido en los últimos años o incluso ha aumentado, especialmente al reconocerse la alta capacidad de la fenología para monitorizar la respuesta biótica al cambio climático (Beaubien y Johnson 1994). Ya hemos comentado en los apartados anteriores la gran sensibilidad de respuesta de las especies leñosas a los cambios del clima, especialmente de la temperatura.

Desde un punto de vista aplicado, se ha enfatizado el interés de la fenología para determinar las épocas de reproducción y los ciclos de crecimiento vegetativo de las especies vegetales, para ordenar y gestionar las comunidades vegetales, prevenir alergias, planificar las labores agronómicas, ordenar la fauna terrestre, generar atractivos turísticos, planificar la realización de incendios prescritos, conservar las comunidades naturales, facilitar el manejo de especies de interés forestal o agronómico, etc.

Otras interesantes posibilidades de aplicación de la fenología podrían derivar de un conocimiento más profundo de las relaciones que existen entre la fenología y las características funcionales de las plantas. Esta posibilidad permanece prácticamente inexplorada pero podría ser muy útil, por ejemplo, para la conservación de especies y comunidades vegetales amenazadas. Cabe esperar que muchas de las especies vegetales raras se hallen en desequilibrio con el clima actual, habida cuenta de las numerosas, intensas y rápidas fluctuaciones que ha experimentado el clima durante el Cuaternario (Dansgaard et al. 1993). Muchas plantas leñosas de 157

Procesos y mecanismos

pequeña talla, tolerantes al estrés, que presentan bajas tasas de crecimiento relativo y que posiblemente pueden soportar un amplio rango de temperaturas (Criddle et al. 2000), podrían haber resistido in situ la sucesión de episodios glaciales e interglaciales cuaternarios, experimentando expansiones de sus áreas en los episodios favorables y regresiones en los desfavorables. En las situaciones de máxima regresión cabe suponer que presentarían un importante desajuste de sus características funcionales con el clima. Esta posibilidad es difícil de explorar mediante análisis paleopalinológicos ya que muchas de estas especies son polinizadas por animales. Sin embargo, la fenología, apoyada por un adecuado conocimiento funcional de las especies y de sus mecanismos fisiológicos de evasión y tolerancia a los estreses generados por el clima, ofrece una posibilidad de análisis que facilitaría la toma de decisiones en la gestión de dichas especies.

A lo largo del capítulo hemos descrito dos tipos básicos de patrón fenológico, el que condensa las fenofases más consumidoras de recursos en un breve lapso de tiempo y el que las secuencia durante un largo período del año. El primero parece especialmente adecuado para climas que sólo presentan un largo e intenso período de estrés que la planta perenne no puede evadir (invierno muy frío y largo), mientras que el segundo parece adecuarse a climas menos contrastados en los que los períodos de estrés pueden ser evadidos (períodos de sequía). El primer tipo fenológico bien podría responder a las presiones selectivas generadas por los episodios fríos cuaternarios. Sin embargo, conocemos especies, como Arctostaphylos uva-ursi, que presentan el patrón fenológico secuenciado y que son capaces de vivir en climas muy fríos. La gayuba puede vivir en un amplio rango ecológico, que en el Norte de la Península Ibérica se manifiesta desde cerca del centro de la Depresión Media del Ebro a 300 m de altitud (clima semiárido) hasta 2.500 m en el Pirineo. Esta especie presenta características de tolerancia al estrés que seguramente le permiten realizar el desarrollo de las yemas florales y la floración en períodos muy fríos. En el caso de las especies de crecimiento más rápido no podemos esperar que se produzcan desajustes fenológicos semejantes al citado, ya que carecen de las características de tolerancia al estrés necesarias para soportarlos (Grime 2001). Estas especies durante los cambios de clima del Cuaternario han debido confiar más en su capacidad de migración que en la de soportar el estrés térmico.

Ello queda bien patente en las importantes migraciones que experimentaron muchas especies arbóreas tras el último episodio glacial del Cuaternario (Huntley y Birks 1983). Para desarrollar experimentalmente esta interesante línea de investigación de gran importancia práctica, sólo se requiere aplicar al estudio fenológico los métodos de análisis funcional y fisiológico disponibles actualmente.

Agradecimientos Queremos expresar nuestro agradecimiento a Carmen Pérez Rontomé y Melchor Maestro Martínez por su colaboración en la toma y elaboración de algunos datos incluidos en el estudio y a Fernando Valladares y los demás compañeros de GLOBIMED por acoger nuestro trabajo en la presente monografía. El estudio se ha realizado en el contexto de los proyectos de investigación AMB93-0806, REN2002-02635/GLO y REN2001-4841-E/GLO (Red Temática GLOBIMED) del Ministerio de Ciencia y Tecnología, así como del proyecto P024/2001 del Gobierno de Aragón. La participación de Sara Palacio Blasco y Rubén Milla Gutiérrez ha sido financiada por becas predoctorales del Ministerio de Educación, Cultura y Deporte y del Gobierno de Aragón, respectivamente.

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Bibliografía Addicott, F. T. 1978. Abscission strategies in the behaviour of tropical trees. Páginas: 381-398 en: P. B. Tomlinson y M. H. Zimmermann (editores). Tropical trees as living systems. Cambridge University Press, Cambridge.

Addicott, F. T. 1982. Abscission. University of California Press, Berkeley.

Arroyo, J. 1990. Ritmos climáticos y de floración en matorrales del SW de España. Lagascalia 16: 25-50.

Beaubien, E. G. y D. L. Johnson. 1994. Flowering plant phenology and weather in Alberta, Canada. International Journal of Biometeorology. 38: 23-27.

Boavida, L. C., M. C. Varela y J. A. Feijo. 1999. Sexual reproduction in the cork oak (Quercus suber L.). I. The progamic phase. Sexual Plant Reproduction 11: 347-353.

Bolmgren, K. 1998. The use of synchronization measures in studies of plant reproductive phenology. Oikos 82: 411415.

Borchert, R. 1978. Feedback control and age-related changes of shoot growth in seasonal and nonseasonal climates.

Páginas: 497-515 en: P. B. Tomlinson y M. H. Zimmermann (editores). Tropical trees as living systems. Cambridge Univ. Press, Cambridge.

Borchert, R. 1983. Phenology and control of flowering in tropical trees. Biotropica 15: 81-89.

Borchert, R. 1991. Growth periodicity and dormancy. Páginas: 221-245 en: A. S. Raghavendra (editor). Physiology of Trees. Wiley, NuevaYork.

Borchert, R. 1994a. Soil and stem water storage determine phenology and distribution of tropical dry forest trees.

Ecology 75: 1437-1449.

Borchert, R. 1994b. Water status and development of tropical trees during seasonal drought. Trees 8: 115-125.

Boyer, J. S. 1988. Cell enlargement and growth-induced water potentials. Physiologia Plantarum 73: 311-316.

Buchanan-Wollaston, V. 1997. The molecular biology of leaf senescence. Journal of Experimental Botany 48: 181-199.

Cabezudo, B., A. V. Pérez Latorre, T. Navarro y J. M. Nieto Caldera. 1993. Estudio fenomorfológico en la vegetación del sur de España. II. Alcornocales Mesomediterráneos (Montes de Málaga, Málaga). Acta Botanica Malacitana. 18: 179-188.

Castro Díez, P. y G. Montserrat Martí. 1998. Phenological pattern of fifteen Mediterranean phanaerophytes from Quercus ilex communities of NE-Spain. Plant Ecology 139: 103-112.

Castro Díez, P., G. Montserrat Martí y J. H. C. Cornelissen. 2003. Trade-offs between phenology, relative growth rate, life form and seed mass among 22 Mediterranean woody species. Plant Ecology 166: 117-129.

Chabot, B. F. y D. J. Hicks. 1982. The ecology of leaf life spans. Annual Review of Ecology and Systematics 13: 229-259.

Chapin, F. S. y R. A. Kedrowski. 1983. Seasonal changes in nitrogen and phosphorous fractions and autumn retranslocation in evergreen and deciduous taiga trees. Ecology 64: 376-391.

Chapin, F. S., E.-D. Schulze y H. A. Mooney. 1990. The ecology and economics of storage in plants. Annual Review of Ecology and Systematics 21: 423-447.

Criddle, R. S., B. N. Smith, L. D. Hansen y J. N. Church. 2000. Determination of plant growth rate and growth temperature range from measurement of physiological parameters. Shrubland Ecosystem Genetics and Biodiversity Proceedings 21: 251-258.

Dansgaard, W., S. J. Johnsen, H. B. Clausen, D. Dahl-Jensen, N. S. Gundestrup, C. U. Hammer, C. S. Hvidberg, J. P. Steffensen, A. E. Sveinbjörnsdottir, J. Jouzel y G. Bond. 1993. Evidence for general instability of past climate from 250-kyr ice-core record. Nature 364: 218-220.

Del Arco, J. M., A. Escudero y M. Vega Garrido.1991. Effects of site characteristics on nitrogen retranslocation from senescing leaves. Ecology 72: 701-708.

Dickinson C. E. y J. L. Dodd. 1976. Phenological pattern in the short-grass praire. American Midland Naturalist 96: 367-378.

Diggle, P. K. 1999. Heteroblasty and the evolution of flowering phenologies. International Jorunal of Plant Science 160 (6 Supl.): s123-s134.

Duarte, C. M. 1999. Methods in comparative functional ecology. Páginas: 1-8 en: F. I. Pugnaire y F. Valladares (editores). Handbook of functional plant ecology. Marcel Dekker. Nueva York.

Escudero, A. y J. M. del Arco. 1987. Ecological significance of the phenology of leaf abscission. Oikos 49: 11-14.

Fife, D. N. y E. K. Nambiar. 1984. Movement of nutrients in radiata pine needles in relation to growth of shoots.

Annals of Botany 54: 303-314.

Floret, C., M. J. Galan, E. L. Floc’h, F. Leprince, y F. Romane. 1989. France. Páginas: 9-97 en: G. Orshan (editor).

Plant pheno-morphological studies in Mediterranean type ecosystems. Kluwer Acad. Pub., Dordrecht.

Frankie, G. W., H. G. Baker y P. A. Opler. 1974. Comparative phenological studies of trees in tropical wet and dry forest in the lowlands of Costa Rica. Journal of Ecology 62: 881-913.

Gill, D. S. y B. E. Mahall. 1986. Quantitative phenology and water relations of an evergreen and a deciduous chaparral shrub. Ecological Monographs 56: 127-143.

Grime, J. P. 2001. Plant strategies, vegetation proceses, and ecosystem properties. 2ª edición. Wiley, Chichester.

159

Procesos y mecanismos Guerrero Campo, J. 1998. Respuestas de la vegetación y de la morfología de las plantas a la erosión del suelo. Consejo de la Protección de la Naturaleza de Aragón, Zaragoza.

Guitián, J. y P. Guitián. 1990. Fenología de la floración y fructificación en plantas de espinal del Bierzo (León, Noroeste de España). Anales Jardín Botánico de Madrid 48: 53-61.

Hallé, F., R. A. A. Oldeman y P. B. Tomlinson. 1978. Tropical trees and forests. An architectural analysis. SpringerVerlag, Berlín.

Harada, Y. y T. Takada. 1988. Optimal timing of leaf expansion and shedding in a seasonally varying environment.

Plant Species Biology 3: 89-97.

Harper, J. L. 1977. Population biology of plants. Academic Press, Oxford.

Herrera, C. M. 1982. Seasonal variation in the quality of fruits and diffuse coevolution between plants and avian dispersers. Ecology 63: 773-785.

Hinckley, T. M., H. Richter y P. J. Schulte. 1991. Water relations. Páginas: 137-162 en: A. S. Raghavendra (editor).

Physiology of trees. Wiley. Nueva York.

Hoshaw, R. W. y A. T. Guard. 1949. Abscission of marcescent leaves of Quercus palustris and Q. coccinea. Botanical Gazette 110: 587-593.

Huntley, B. y H. J. B. Birks. 1983. An atlas of past and present pollen maps for Europe: 0-13.000 years ago. Cambridge University Press. Cambridge.

Janzen, D. H. 1967. Synchronization of sexual reproduction of trees within the dry season in central America. Evolution 21: 620-637.

Jordano, P. 1988. Polinización y variabilidad de la producción de semillas en Pistacia lentiscus L. (Anacardiaceae).

Anales del Jardín Botánico de Madrid 45: 213-231.

Kikuzawa, K. 1983. Leaf survival of woody plants in deciduous broad-leaved forests. 1. Tall trees. Canadian Journal of Botany 61: 2133-2139.

Kikuzawa, K. 1995. Leaf phenology as an optimal strategy for carbon gain in plants. Canadian Journal of Botany 73: 158-163.

Killmann, W. y H. L. Thong. 1995. The periodicity of growth in tropical trees with special reference to Dipterocarpaceae - a review. IAWA Journal 16: 329-335.

Kochmer, J. P. y S. N. Handel. 1986. Constraints and competition in the evolution of flowering phenology. Ecological Monographs 56: 303-325.

Koike, T. 1990. Autumn coloring, photosynthetic performance and leaf development of deciduosus broad-leaved trees in relation to forest succession. Tree Physiology 7: 21-32.

Koriba, K. 1958. On the periodicity of tree-growth in the tropics, with reference to the mode of branching, the leaffall, and the formation of the resting bud. Gardens Bulletin, Singapur 17: 11-81.

Kozlowski, T. T. 1971. Growth and development of trees. Academic Press, Nueva York.

Kramer, K. 1995. Phenotypic plasticity of the phenology of seven European tree species in relation to climatic warming. Plant, Cell and Environment 18: 93-104.

Kramer, K., I. Leinonen y D. Loustau. 2000. The importance of phenology for the evaluation of impact of the climate chage on growth of boreal, temperate and mediterranean forests ecosystems: an overview. International Journal of Biometeorology 44: 67-75.

Kudo, G., U. Molau y N. Wada. 2001. Leaf-trait variation of tundra plants along a climatic gradient: an integration of responses in evergreen and deciduous species. Arctic, Antarctic & Alpine Research 33: 181-190.

Kummerow, J. 1983. Comparative phenology of Mediterranean-type plant communities. Páginas: 300-317 en: F. J. Kruger, D. T. Mitchell y J. U. M. Jarvis (editores). Mediterranean-type ecosystems. The role of nutrients. Springer-Verlag. Berlín.

Kyparissis, A. y Y. Manetas. 1993. Autumn revival of summer leaves in the seasonal dimorphic, drought semi-deciduous Mediterranean shrub Phlomis fruticosa L. Acta Oecologica 14: 725-737.

Lavender, D. P. 1991. Measuring phenology and dormancy. Páginas: 404-422 en: J. P. Lassoie y T. M. Hinckley (editores). Techniques and approaches in forest tree ecophysiology. CRC Press. Boca Raton.

Leather, S. R. 2000. Herbivory, phenology, morphology and the expression of sex in trees: who is in the driver’s seat?

Oikos 90: 194-195.

Lechowicz, M. J. 1984. Why do temperate deciduous trees leaf out at different times? Adaptation and ecology of forest communities. The American Naturalist 124: 821-842.

Lechowicz, M. J. 1995. Seasonality of flowering and fruiting in temperate forest trees. Canadian Journal of Botany 73: 175-182.

Lieth, H. 1974. Phenology and seasonality modeling. Springer-Verlag. Berlín.

Longman, K. A. y J. Jeník. 1987. Tropical forest and its environment. 2ª edición. Longman Scientific & Technical, Essex.

Loubry, D. 1994. La phénologie des arbres caducifoliés en forêt guyanaise (5° de latitude nord): Illustration d’un déterminisme à composantes endogène et exogène. Canadian Journal of Botany 72: 1843-1857.

160

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante Margaris, N. S. 1981. Adaptive strategies in plants dominating mediterranean-type ecosystems. Páginas: 309-315 en: F. Di Castri, D. W. Goodall y R. L. Specht (editores). Mediterranean-type shrublands. Elsevier, Amsterdam.

McDonald, P. M. 1992. Estimating seed crops of conifer and hardwood species. Canadian Journal of Forest Research 22: 832-838.

Menzel, A. 2000. Trends in phenological phases in Europe between 1951 and 1996. International Journal of Biometeorology 44: 76-81.

Merkle, S. A., P. P. Feret, J. G. Croxdale y T. L. Sharik. 1980. Development of floral primordia in white oak. Forest Science 26: 238-250.

Milla, R., S. Palacio Blasco y G. Montserrat Martí. 2003. Respuesta diferencial de individuos femeninos y masculinos de Pistacia lentiscus L. a un evento de frío extremo en diciembre de 2001. Implicaciones funcionales de la estrategia fenológica. Páginas: 45-57. VII Congreso Nacional de la Asociación Española de Ecología Terrestre, Barcelona, 2-4 de julio de 2003.

Milla Gutiérrez, R., S. Palacio Blasco, P. Castro Díez, C. Pérez Rontomé, M. Maestro Martínez y G. Montserrat Martí. 2002. La caída de la hoja en el bosque mediterráneo. Quercus 196: 26-30.

Mitrakos, K. A. 1980. A theory for Mediterranean plant life. Acta Oecologica 1: 245-252.

Montenegro, G. 1987. Quantification of mediterranean plant phenology and growth. Páginas: 469-488 en: J. D. Tenhunen, F. M. Catarino, O. L. Lange y W. C. Oechel. Plant response to stress. Functional analysis in Mediterranean ecosystems. Springer-Verlag, Berlín.

Montserrat Martí, G. y C. Pérez Rontomé. 2002. Fruit Growth dynamics and their effects on the phenological pattern of native Pistacia populations in NE Spain. Flora 197: 161-174.

Mooney, H. A. 1983. Carbon-gaining capacity and allocation patterns of Mediterranean climate plants. Páginas: 103119 en: F. J. Kruger, D. T. Mitchell y J. U. M. Jarvis (editores). Mediterranean-type ecosystems. The role of nutrients. Springer-Verlag, Berlín.

Mooney, H. A. y E. L. Dunn. 1970. Convergent evolution of Mediterranean-climate evergreen sclerophyll shrubs.

Evolution 24: 292-303.

Mooney, H. A. y J. Kummerow. 1981. Phenological development of plants in Mediterranean-climate regions. Páginas: 303-307 en: F. Di Castri, D. W. Goodall y R. L. Specht (editores). Mediterranean-type shrublands. Elsevier, Amsterdam.

Mooney, H. A., J. Kummerow, W. Johnson, D. J. Parsons, S. Keeley, A. Hoffmann, R. I. Hays, J. Giliberto, y C. Chu. 1977. The producers-their resources and adaptive responses. Páginas: 85-143 en: H. A. Mooney (editor). Convergent evolution in Chile and California. Mediterranean climate ecosystems. Dowden, Hutchinson & Ross, Stroudsburg.

Nautiyal, M. C., B. P. Nautiyal y V. Prakash. 2001. Phenology and growth form distribution in an alpine pasture at Tungnath, Garhwal, Himalaya. Mountain Research and Development 21: 168-174.

Navarro, T. y B. Cabezudo. 1998. Estrategias fenomorfológicas de especies de un matorral mediterráneo (Andalucía, España). Acta Botanica Malacitana 23: 133-148.

Navarro, T., J. M. Nieto-Caldera, A. V. Pérez-La Torre y B. Cabezudo. 1993. Estudios fenomorfológicos en la vegetación del sur de España. III. Comportamiento estacional de una comunidad de badlands (Tabernas, Almería.

España). Acta Botanica Malacitana 18: 189-198.

Nilsen, E. T. 1986. Quantitative phenology and leaf survivorship of Rhododendron maximum in contrasting irradiance environments of the southern Appalachian mountains. American Journal of Botany 73: 822-831.

Nitta, I. y M. Ohsawa. 1997. Leaf dynamics and shoot phenology of eleven warm-temperate evergreen broad-leaved trees near their northern limit in central Japan. Plant Ecology 130: 71-88.

Nitta, I. y M. Ohsawa. 1998. Bud structure and shoot architecture of canopy and understorey evergreen broad-leaved trees at their northern limit in East Asia. Annals of Botany 81: 115-129.

Oechel, W. C. y W. Lawrence. 1981. Carbon allocation and utilization. Páginas: 185-235 en: P. C. Miller (editor).

Resource use by chaparral and matorral. A comparison of vegetation function in two Mediterranean type ecosystems. Springer-Verlag, Nueva York.

Ohsawa, M. y I. Nitta. 1997. Patterning of subtropical/warm-temperate evergreen broad-leaved forests in East Asian mountains with special reference to shoot phenology. Tropics 6: 317-334.

Olivares, E. 1997. Prolonged leaf senescence in Clusia multiflora H. B. K. Trees 11: 370-377.

Oliveira, G., O. Correia, M. A. Martins-Louçao y F. M. Catarino. 1994. Phenological and growth patterns of the Mediterranean oak Quercus suber L. Trees 9: 41-46.

Orshan, G. (editor) 1963. Seasonal dimorphism of desert and Mediterranean chamephytes and its significance as a factor in their water economy. Páginas: 207-222 en: A. J. Rutter y F. H. Whitehead (editores). The water relations of plants. Blackwell, Londres.

Orshan, G. 1989a. Plant pheno-morphological studies in Mediterranean type ecosystems. Kluwer Acad. Pub, Dordrecht.

Orshan, G. 1989b. Introduction. Páginas: 1-4 en: G. Orshan (editor). Plant pheno-morphological studies in Mediterranean type ecosystems. Kluwer Acad. Pub., Dordrecht.

161

Procesos y mecanismos Orshan, G., C. Floret, E. Le Floc’h, A. Le Roux, G. Montenegro y F. Romane. 1989. General Synthesis. Páginas: 389399 en: G. Orshan (editor). Plant pheno-morphological studies in Mediterranean type ecosystems. Kluwer Acad. Pub., Dordrecht.

Palacio Blasco, S., Milla Gutiérrez, R. y G. Montserrat Martí. 2004. Renewal structures and shoot growth of three species of woody mediterranean dwarf shrubs growing along an altitudinal gradient. Proceedings of the 10th International Conference on Mediterranean Climate Ecosystems. Grecia, abril 2004.

Pannell, J. R. y F. Ojeda. 2000. Patterns of flowering and sex-ratio variation in the Mediterranean shrub Phillyrea angustifolia (Oleaceae): implications for the maintenance of males with hermaphrodites. Ecology Letters 3: 495-502.

Peñuelas, J., I. Filella y P. Comas. 2002. Changed plant and animal life cycles from 1952 to 2000 in the Mediterranean region. Global Change Biology 8: 531-544.

Primack, R. B. 1985. Patterns of flowering phenology in communities, populations, individuals, and single flowers.

Páginas: 571-593 en J. White (editor). The Population Structure of Vegetation. Kluwer Acad. Publ., Dordrecht.

Rathcke, B. J. y E. P. Lacey. 1985. Phenological patterns of terrestrial plants. Annual Review of Ecology and Systematics 16: 179-214.

Reich, P. B. y R. Borchet. 1982. Phenology and ecophysioloy of the tropical tree, Tabebuia neochrysantha (Bignoniaceae). Ecology 63: 294-299.

Reich, P. B., R. O. Teskey, P. S. Johnson y T. M. Hinckley. 1980. Periodic root and shoot growth in oak. Forest Science 26: 590-598.

Romberger, J. A. 1963. Meristems, growth, and development in woody plants. Technical Bulletin. U.S. Dept. of Agriculture 1293: 1-214.

Shmida, A. y L. Burgess. 1988. Plant growth-form strategies and vegetation types in arid enviroments. Páginas: 211241 en: M. J. A. Werger, P. J. M. v. d. Aart, H. J. During y J. T. A. Verhoeven (editores). Plant form and vegetation structure. SPB Academic Pub., La Haya.

Stephenson, A. G. 1980. Fruit set, herbivory, fruit reduction, and the fruiting strategy of Catalpa speciosa (Bignoniaceae). Ecology 6: 57-64.

Stiles, F. G. 1978. Temporal organization of flowering among the hummingbird flowers of a tropical wet forest. Biotropica 10: 194-210.

Tilman, D. 1988. Plant strategies and the dynamics and structure of plant communities. Princeton University Press, Princeton, New Jersey.

Van Schaik, C. P., J.W. Terborgh y S. J. Wright. 1993. The phenology of tropical forests: Adaptative significace and consequences for primary consumers. Annual Review of Ecology and Systematics 24: 353-377.

Villar Salvador, P. 2000. Estrategias ecológicas y funcionales del xilema en plantas leñosas mediterráneas. Tesis Doctoral. Universidad de Valencia.

Wang, J., N. E. Ives y M. J. Lechowicz. 1992. The relation of foliar phenology to xylem embolism in trees. Functional Ecology 6: 469-475.

Wright, S. J. y F. H. Cornejo. 1990. Seasonal drought and leaf fall in a tropical forest. Ecology 71: 1165-1175

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CAPÍTULO 6 Estrés hídrico: ecofisiología y escalas de la sequía Fernando Valladares, Alberto Vilagrosa, Josep Peñuelas, Romá Ogaya, Jesús Julio Camarero, Leyre Corcuera, Sergio Sisó y Eustaquio Gil-Pelegrín

Resumen. Estrés hídrico: ecofisiología y escalas de la sequía. El clima mediterráneo impone una doble adversidad a los sistemas biológicos: la limitación hídrica y la irregularidad (impredecibilidad) de las precipitaciones, y esta adversidad se verá incrementada por el cambio climático. Las plantas muestran ante el estrés hídrico respuestas que tienden a evitarlo o bien mecanismos o adaptaciones que permiten tolerarlo, y ambas estrategias coexisten en sistemas mediterráneos donde las especies que sufren un mayor estrés durante la sequía son las que muestran una mayor transpiración y viceversa. Existen rasgos ecofisiológicos que están correlacionados dando lugar a grupos funcionales de especies que responden de forma similar a la sequía. La combinación de raíces profundas, hojas esclerófilas con una conductancia estomática y una transpiración cuticular bajas permite un comportamiento hidroestable, como el que se observa en la encina, mientras que las raíces someras están asociadas con hojas malacófilas o ausentes en verano y dan lugar a un comportamiento ecofisiológico fluctuante. Si bien la resistencia a la cavitación con el incremento del déficit hídrico es importante en la tolerancia de la sequía no siempre determina la supervivencia en condiciones de campo. La sequía disminuye significativamente la capacidad para secuestrar carbono atmosférico, y, contrariamente a un paradigma extendido, disminuye la eficiencia en el uso del agua de ciertos encinares cuando ésta eficiencia se calcula a nivel de ecosistema y no de hoja. El bosque afecta a la humedad relativa e incluso al régimen de precipitaciones local, pudiendo dar lugar a un ciclo en el que el bosque favorece las condiciones hídricas para que se mantenga el propio bosque, lo cual puede ser empleado en la gestión de sistemas bien documentados como las laderas costeras mediterráneas. El grupo funcional más sensible a un recrudecimiento de la aridez es el de los esclerófilos, particularmente los relictos del Terciario, mientras que los grupos funcionales favorecidos serían caméfitos y arbustos decíduos de verano y malacófilos xerofíticos. El incremento de aridez daría lugar a cambios evolutivos y a migraciones altitudinales y latitudinales en las especies mediterráneas si fuera mas lento, pero según las predicciones actuales es más probable que dé lugar a cambios en la dominancia de las especies del bosque y a extinciones locales. Diversas evidencias señalan un declinar de la encina acelerado por el creciente estrés hídrico, lo cual requiere de la recuperación de la gestión tradicional del monte bajo y del encinar así como de actuaciones silvícolas integradas y apoyadas en evidencia científica para conservar estos y otros bosques mediterráneos en un escenario de cambio global.

En: Valladares, F. 2004. Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante. Páginas 163-190. Ministerio de Medio Ambiente, EGRAF, S. A., Madrid. ISBN: 84-8014-552-8.

163

Procesos y mecanismos Summary. Water stress: ecophysiology and scales of drought. Mediterranean climate imposes a double adversity to the biological systems: drought and erratic (unpredictable) rainfalls. And this double adversity is expected to be increased by global climate change. Plants exhibit responses to drought aimed at either avoiding or tolerating it, and both strategies (avoidance and tolerance) co-occur in Mediterranean ecosystems, where species that exhibit higher water stress are in general those with higher transpiration rates. Many ecophysiological traits are correlated giving rise to functional groups of species according to their response to drought. The combination of deep roots with sclerophyllous leaves exhibiting a reduced stomatal conductance and cuticle transpiration leads to a hydrostable behaviour, such as that observed in Holm oak, while shallow roots and malacophyllous leaves, sometimes absent during the summer, leads to a fluctuating ecophysiological behaviour. Even though resistance to cavitation at increasing water deficits is important for drought tolerance, it is not always linked to increased survival in the field. Drought significantly reduce the capacity of vegetation to sequester atmospheric carbon, and, contrary to an extended paradigm, it reduces water use efficiency of Holm oak forests when this efficiency is estimated at the whole ecosystem level and not at the leaf level. Forests influence relative humidity of the air and even the local precipitation regime, giving rise to a cycle in which the forest favours local hydric conditions required by the forest itself. This should be considered in the management of areas such as coastal Mediterranean slopes where this cycle has been well-documented. The functional group more sensitive to an increase of aridity is that of sclerophylls, particularly those that are Tertiary relicts, while the groups that would be favoured by the expected climate change are those of chamaephytes, summer deciduous shrubs and malacophyllous xerophytic plants. The increase in aridity could lead to evolutionary changes and latitudinal or altititudinal migrations, but current rates of change, which are expected to increase, are too fast, so changes in relative abundances of species and even local extinctions are more likely. Several pieces of evidence suggest that Holm oak forests are declining, particularly when aridity is coupled with the abandonment of traditional practices.

Thus. an integrated, adaptive and scientifically-based forestry management of these and other Mediterranean forests is required if they are to be conserved in a global change scenario.

1. Introducción La idea de estrés en general y de estrés hídrico en particular es central para comprender el funcionamiento y la evolución de los sistemas mediterráneos (Mitrakos 1980). A la característica climática general de déficit hídrico, particularmente durante el verano, hay que añadir una notable fluctuación interanual en los regímenes de temperaturas y lluvias, lo cual magnifica el efecto del estrés hídrico al ser poco o nada predecible cuando, con qué intensidad y bajo qué temperaturas tendrá lugar la sequía. Por ejemplo, el porcentaje de variación de las medias móviles ponderadas de 30 años de la pluviometría de la España atlántica es del 1115%, mientras que es del 25-30% en la España mediterránea (Rodó y Comín 2001). Esta escasa predecibilidad climática hace difícil que los organismos puedan anticiparse al momento más adverso y estar fisiológica y morfológicamente bien preparados. Por ello resulta fácil de justificar el valor adaptativo en zonas de clima mediterráneo de un uso conservativo de los recursos, caracterizado por una respuesta en general poco pronunciada y encaminada más al ahorro y la tolerancia que al gasto y la productividad (Valladares et al. 2000). No obstante, esto es un posible paradigma no del todo cierto en muchos casos, ya que, como veremos, especies perennifolias como la encina, con una productividad baja o moderada y en principio muy capaces de tolerar estreses ambientales, no parecen mejor adaptadas para sobrellevar la sequía 164

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

que especies caducifolias o semidecíduas de verano capaces de aprovechar con intensidad los poco predecibles pulsos de benignidad particularmente en primavera. Y la tendencia de esta doble adversidad climática, por limitante y por impredecible, es a incrementar. De hecho, y sin necesidad de recurrir a las predicciones de modelos climáticos, ya se ha constatado en el Mediterráneo occidental una disminución significativa de la precipitación en las últimas décadas del siglo XX (Maheras 1988). El aumento de la sequía no será el resultado sólo de una menor precipitación anual, sino también de un patrón de distribución estacional diferente, con lluvias torrenciales e irregulares de escasa utilidad para el rendimiento del ecosistema, que tenderán a aumentar durante el invierno, seguidas de largos períodos secos, que tenderán a aumentar durante el verano (Rambal y Debussche 1995, Reichstein et al. 2002). Además, la disponibilidad real de agua para las plantas disminuirá durante el siglo XXI debido al incremento de evapotranspiración como consecuencia del incremento de temperatura (IPCC 2001).

El aumento de 2-4º C previsto para mediados del siglo XXI conllevará un incremento de evapotranspiración de 200-300 mm, el cual agravará la sequía y comprometerá la supervivencia de formaciones mediterráneas que ya se encuentran en el límite de sus posibilidades desde el punto de vista hídrico (De Luis et al. 2001, Martinez-Vilalta et al. 2002a). Si estos cambios climáticos serán importantes a nivel de comunidades establecidas, a nivel de reclutamiento de individuos juveniles pueden ser incluso más preocupantes. En este sentido, analizando el éxito de las reforestaciones en el levante peninsular, Vallejo et al. (2000) han observado que períodos superiores a 120 días sin precipitaciones significativas (mayores de 5 mm) producen tasas de mortalidad superiores al 80%, independientemente de la especie.

En este capítulo desarrollaremos conceptos básicos relacionados con la respuesta general al estrés, para pasar a continuación a describir las estrategias presentes entre las distintas especies de plantas para sobrevivir en condiciones de estrés hídrico. Se revisarán las respuestas fisiológicas y morfológicas de las plantas mediterráneas ante la sequía y se discutirán los principales grupos funcionales y su sensibilidad diferencial al cambio climático. Se mencionarán brevemente las distintas escalas desde la hoja hasta el dosel que están implicadas en la respuesta ante la escasez de agua, y qué relaciones recíprocas existen entre la cubierta forestal, el micro y el macroclima, para acabar resumiendo las perspectivas que este aún fragmentado conocimiento ecológico plantea sobre la gestión de las masas arboladas ibéricas ante un incremento de aridez.

2. Respuestas generales al estrés El estudio de las respuestas de las plantas al estrés es un aspecto fundamental de la fisiología ambiental o ecofisiología, la cual se propone conocer cómo las plantas funcionan en sus ambientes naturales y cuáles son los patrones que determinan su distribución, supervivencia y crecimiento (Kramer y Boyer 1995, Lambers et al. 1998, Ackerly et al. 2002).

Cuando una planta está sometida a unas condiciones significativamente diferentes de las óptimas para la vida se dice que está sometida a estrés, si bien las diferentes especies o variedades difieren en sus requerimientos óptimos y por tanto en su susceptibilidad a un determinado estrés (Hsiao 1973, Levitt 1980). Además, hay períodos o etapas del desarrollo, como el estadio de plántula, donde las especies pueden ser particularmente sensibles (o insensibles) a un estrés determinado. El conocimiento de los mecanismos de resistencia al estrés permiten comprender los procesos evolutivos implicados en la adaptación de las plantas a un ambiente adverso como el mediterráneo y predecir hasta cierto punto la respuesta vegetal al incremento de la adversidad asociada en muchos casos al cambio global. Además, pueden ser aplicados para mejorar las características de las plantas tanto en su fase de cul165

Procesos y mecanismos

tivo como en la selección de variedades que se ajusten a unos requerimientos ambientales determinados o, simplemente, en mejorar la productividad de una especie (Kozlowski et al.

1991, Nilsen y Orcutt 1996).

En sistemas biológicos se ha adoptado el concepto físico de tensión-deformación (stressstrain) para analizar los procesos que ocurren cuando una planta se encuentra sometida a una situación de estrés. El estrés biológico sería cualquier factor ambiental capaz de producir una deformación (strain) potencialmente nociva en un organismo (Levitt 1980). La deformación o strain sería la extensión o compresión -respuesta al estrés- resultante de una tensión o estrés determinado al que está sometido una planta (Fig. 6.1). Evidentemente, esto se trata de una analogía, ya que en sistemas biológicos no se producirá una extensión o compresión, sino una respuesta del organismo a escala funcional que intentará minimizar el efecto del estrés. La respuesta de organismo puede ser una deformación o cambio físico (e.g. rotura de membranas celulares, flujo citoplasmático, etc.) o una deformación química (e.g. cambios en la síntesis de metabolitos). Por lo tanto, la resistencia al estrés en una planta se podría definir como la tensión necesaria para producir una determinada deformación, y un valor que se suele utilizar como medida de resistencia al estrés es el DL50, o el punto donde se produce la muerte del 50% de los individuos (Levitt 1980). Si nos fijamos en la curva resultante de la respuesta a un estrés (Fig. 6.1), la primera parte, hasta el punto P, correspondería a una respuesta proporcional que se establece entre el incremento del estrés y la deformación. Más allá del punto P, la respuesta no es proporcional y si la tensión continúa de forma muy acentuada se llegará a producir una deformación muy severa, y una vez pasado el punto de limite de resistencia del

Figura 6.1. Esquema conceptual que representa la relación física entre la tensión y la deformación (“stress-strain”) de materiales y que puede ser empleado para describir los procesos que ocurren en una planta en condiciones de estrés. P, fase de respuesta proporcional entre la tensión y la deformación; E, límite de elasticidad del material; V, límite de la deformación elástica (“elastic strain”, ε’); F, límite de la deformación plástica (“plastic strain”, ε’’); R, límite de resistencia del material. Elaborado a partir de Levitt (1980), Glaser (2001) y Larcher (1995).

166

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

material (R) la planta sufrirá un daño permanente y tendría comprometida la supervivencia.

La respuesta es reversible si no se sobrepasa el punto o limite de elasticidad (E). Es decir, la respuesta del sistema volverá automáticamente a las condiciones iniciales cuando el estrés deje de actuar (e.g. cierre estomático ante la falta de agua). La deformación que se produce (i.e. los cambios estructurales o funcionales como respuesta al continuado incremento de la tensión) será, pues, de dos tipos: una deformación elástica (hasta el punto V), donde se produce una deformación (ε’) que, en caso de desaparecer el estrés, recuperará las condiciones iniciales (respuesta reversible); o una deformación plástica (hasta el punto F), donde la deformación persistirá a pesar de desaparecer el estrés (ε’’) (respuesta irreversible). La deformación plástica produciría la típica respuesta de endurecimiento de las plantas frente a unas condiciones ambientales adversas, muy aprovechada en la producción comercial de plantas en viveros, mientras que la deformación elástica representaría aclimatación, generalmente mediada por rasgos fisiológicos (ver plasticidad y flexibilidad fenotípica en el Capítulo 12).

Este concepto difiere del concepto de adaptación ya que no implica la variación de un carácter de forma que afecte al genotipo y pueda transmitirse a la descendencia (Jones y Jones 1989, Pianka 2000).

3. Estrategias frente al estrés hídrico La disponibilidad hídrica está considerada como el principal factor que afecta la actividad de las plantas en ecosistemas mediterráneos (Di Castri et al. 1981, Blondel y Aronson 1999). Esta falta de agua o déficit hídrico sería la tensión o estrés que actuaría sobre las plantas, y toda tensión produce dos tipos de respuesta en los organismos: respuestas que tienden a evitar o prevenir la tensión (mecanismos evitadores) y mecanismos o adaptaciones que permiten soportar o resistir el estrés (mecanismos tolerantes) (Fig. 6.2). En las plantas, las respuestas o mecanismos para afrontar esta situación, han sido denominados estrategias, y son características de cada especie (Larcher 1995). Diversos autores han realizado clasificaciones más o menos extensas en las cuales se definen las principales estrategias de las especies que pueden denominarse en general mecanismos de resistencia. Estas clasificaciones, aunque utilizan diferentes nomenclaturas, se refieren a mecanismos similares (Cuadro 6.1). En 1980, Jacob Levitt describió extensamente los dos tipos de estrategias de resistencia al déficit hídrico: la estrategia evitadora de la sequía y la tolerante de la sequía y cómo los mecanismos ecofisiológicos de resistencia se articulaban entorno a cada una de las estrategias (Cuadro 6.2).

Las especies evitadoras de la sequía serían especies homeohídricas (comportamiento hídrico estable) o bien “reguladoras” en el sentido de Hickman (1970), ya que regulando la transpiración evitarían tensiones excesivas en el xilema, mientras que las especies tolerantes serían “conformistas” según este mismo autor. Otro tipo de estrategia, no considerado por muchos autores como de auténtica resistencia al déficit hídrico, es la estrategia elusiva o de escape de la sequía, que es aquella donde las plantas completan su ciclo vital antes de la llegada del estrés hídrico y, por lo tanto, el período desfavorable lo pasan en forma de semilla. Esta estrategia es típica de los terófitos. No obstante, dentro de esta estrategia de escape cabe incluir especies que entran en una dormancia vegetativa parcial durante el período de sequía, como las jaras (malacófilos xerofíticos deciduos o semidecíduos de verano) o las gramíneas rizomatosas (e.g. Stipa, Lygeum, Brachypodium). En las otras dos estrategias, las plantas soportan el período desfavorable en estadio vegetativo activo. Las especies con estrategia tolerante serían para Levitt las plantas que toleran que el estrés llegue a afectar en sus tejidos. Estas especies tienen mecanismos que minimizan o eliminan la deformación (strain) que pueden sufrir como consecuencia del estrés, alcanzando un equilibrio termodinámico con el estrés sin sufrir daños. Los mecanismos de tolerancia son muy específicos de la deformación que se pro167

Procesos y mecanismos

Figura 6.2. Ante el estrés hídrico caben tres respuestas posibles: escapar, evitarlo o tolerarlo. Mientras todas las estrategias de tolerancia conllevan una limitación mayor o menor del crecimiento, solo la estrategia de ahorro de agua conlleva un crecimiento limitado en el caso de la evitación del estrés. Las especies que derrochan agua son en general más productivas y tienen mecanismos que les permiten una eficaz extracción del agua del sustrato y una elevada conductividad hidráulica interna para abastecer con rapidez toda la parte aérea de la planta. Esto les confiere una gran competitividad, pero no es siempre una estrategia viable en medios secos, particularmente cuando la carencia de agua es crónica. En estas condiciones predominan las especies tolerantes del estrés hídrico.

duzca, desencadenándose diferentes modos de resistencia e incluso llegando a ser toleradas las deformaciones plásticas (Cuadro 6.2). Un aspecto importante de esta estrategia son los mecanismos reparadores de ese estrés, que la planta tiene que poner en funcionamiento cuando éste ha dejado de actuar (Levitt 1980).

En la estrategia evitadora del estrés hídrico las plantas previenen o minimizan la penetración del estrés en sus tejidos, ya que éstos son muy sensibles a la deshidratación. Las especies que siguen esta estrategia o bien maximizan la absorción de agua (e.g. sistemas radicales profundos) o bien minimizan las pérdidas de agua (cierre de estomas rápido y sensible a ligeros descensos del contenido hídrico de los tejidos o al potencial hídrico, valores en general bajos de conductancia estomática, paredes celulares poco elásticas que inducen cambios rápidos de potencial hídrico en respuesta a pequeñas pérdidas de agua, hojas pequeñas, bajas tasas de transpiración), por lo que dentro de esta estrategia encontraríamos dos mecanismos evitadores: uno por derroche de agua, el cual permite mantener hidratados los tejidos en plena sequía siempre que el acceso al agua del suelo y su distribución interna por el xilema no sea limitante, y otro por ahorro de agua (Fig. 6.2; Cuadro 6.2). Ambos mecanismos mantienen a las plantas dentro del estado de turgor, con potenciales hídricos relativamente altos. Cuando las condiciones de déficit hídrico se acentúan, los derrochadores no pueden mantener las elevadas tasas de transpiración, y o bien se vuelven ahorradores o bien el individuo muere (Levitt 1980, Kozlowski et al. 1991).

168

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante CUADRO 6.1.

Nomenclatura de las estrategias hídricas. La respuesta de las plantas ante el déficit hídrico ha sido clasificada y denominada de diversas formas, si bien muchas de ellas son equivalentes. Aquí se muestran las equivalencias de los términos y clasificaciones más empleados. Se incluye en cursiva el término inglés originalmente empleado por el autor.

Denominación del mecanismo o estrategia por distintos autores

Descripción

Especies que completan el ciclo vital antes del período de estrés

Especies que evitan la deshidratación celular

Especies que toleran la deshidratación celular

Levitt (1980)

Turner (1986)

Kozlowski et al. (1991)

Jones (1992)

Larcher (1995)

Resistencia la sequía Drought resistance

Resistencia a la sequía Drought resistance

Tolerancia a la sequía Drought resistance

Tolerancia a la sequía Drought resistance

Resistencia a la sequía Drought resistance

Evasión Escape

Evasión Escape

Evitación Avoidance

Evitación Avoidance

Tolerancia con alto potencial hídrico Tolerance with high Ψ

Aplazamiento de deshidratación Dehydration postponement

Evitación Avoidance

Tolerancia Tolerance

Tolerancia con bajo potencial hídrico Tolerance with low Ψ

Tolerancia de deshidratación Dehydration tolerance

Evitación Avoidance

Tolerancia Tolerance

Elusiva de sequía (árido-pasiva) Drought evading (arido-passive) Evitadora de desecación (árido-activa) Desiccation avoidant (arido-active) Tolerante de desecación (áridotolerante) Desiccation tolerant (aridotolerant)

Una vez que una planta determinada está ya sometida a estrés hídrico debe ser capaz de resistirlo, bien por mecanismos tolerantes o bien por mecanismos evitadores (Cuadro 6.2). Pero cuál de las dos estrategias es más exitosa en ambientes áridos? Diversos trabajos muestran que ambas estrategias son exitosas, ya que co-existen en especies adaptadas a ambientes deficitarios hídricamente, como los hábitats mediterráneos (Davis y Mooney 1986b, Davis y Mooney 1986a, Lo Gullo y Salleo 1988, Rambal 1994, Abril y Hanano 1998, Nardini et al. 1999). Sin embargo, como señala Levitt (1980), las plantas han evolucionado hacia el desarrollo de mecanismos que evitan el déficit hídrico, mientras que los mecanismos tolerantes serían un factor que complementaría a los mecanismos anteriores.

De esta forma, el desarrollo de mecanismos evitadores eficientes permitiría no solo sobrevivir al estrés sino continuar creciendo y desarrollándose en condiciones de agua limitante.

Los mecanismos para evitar el estrés serían más exitosos que los tolerantes en climas áridos ya que evitarían cualquier tipo de deformación (“strain”) elástica o inelástica y los costes energéticos asociados. Sin embargo, dado que una planta no es perfectamente impermeable a las pérdidas de agua, necesita mecanismos que le permitan tolerar un cierto déficit hídrico en sus tejidos. No obstante, y aunque las plantas deben desarrollar ambas estrategias, cada especie vegetal tiende a desarrollar principalmente una de las dos estrategias. Los 169

Procesos y mecanismos CUADRO 6.2.

Mecanismos de respuesta al estrés hídrico.–A continuación se relacionan los principales mecanismos de tolerancia (TOL) o evitación (EVIT) del déficit hídrico según: Levitt (1980), Turner (1986), Kozlowski et al. (1991), Jones (1992), Larcher (1995), Ludlow (1987), Prassad (1996), Boyer, (1996), Nilsen & Orcutt (1996). Leyenda: RWC, contenido hídrico relativo; SLW, peso específico foliar; Y: potencial hídrico.

Rasgo Hojas – Mantenimiento de Ψ alto – Mantenimiento de Ψ bajo – Cierre de estomas a RWC alto – Cierre de estomas a RWC bajo – Fuerte cierre de estomas al mediodía – Baja absorción de la radiación – Alta capacitancia foliar – Baja conductancia cuticular – Alto SLW – Poca cantidad de hojas – Abscisión foliar durante el estrés

Estrategia EVIT TOL EVIT TOL EVIT EVIT EVIT EVIT EVIT EVIT EVIT

Raíces – – – – – – – –

Raíces profundas Gran densidad de raíces Alta superficie de absorción en relación con baja superficie transpirante Raíces suberificadas Alta relación biomasa radical / biomasa aérea Sistema radical dual Alto peso específico radical Alta conductividad hidráulica

EVIT EVIT EVIT EVIT EVIT EVIT EVIT EVIT

Anatomía/Metabolismo – – – – – – – – – – – –

Tejidos sensibles a deshidratación (RWC letal > 50%) Tejidos resistentes a deshidratación (RWC letal < 25%) Resistente a la cavitación del xilema Pequeño tamaño celular Ajuste osmótico Alta elasticidad pared celular Capacidad de rebrote Resistencia a la disfuncionalidad de membrana celular Acumulación substancias osmoprotectoras (prolina, betaína,...)

Sistemas antioxidantes Estabilidad pigmentos fotosintéticos Alta fotoinhibición

EVIT TOL TOL TOL TOL TOL TOL TOL TOL TOL TOL TOL

trabajos en los que se evalúan las estrategias hídricas de las plantas se apoyan en el análisis de variables diversas, desde las relaciones hídricas a nivel celular (Lo Gullo y Salleo 1988, Rhizopoulou y Mitrakos 1990, Nardini et al. 1999), hasta el intercambio de vapor de agua y CO2 entre la planta y la atmósfera (Tenhunen et al. 1987, Acherar y Rambal 1992, Beyschlag et al. 1992, Sala y Tenhnunen 1994), y, más recientemente, la vulnerabilidad a la cavitación por embolias producidas cuando el déficit hídrico impone una tensión excesiva en los vasos del xilema (Salleo y Lo Gullo 1989, Salleo et al. 1996, Nardini y Pitt 1999, Nardini y Tyree 1999, Tyree 1999, Vilagrosa et al. 2003).

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Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

4. Respuesta de las plantas mediterráneas ante la sequía 4.1. Plántulas versus adultos, laboratorio versus condiciones de campo La mayor parte de los estudios sobre los que se apoya nuestro conocimiento ecofisiológico de la respuesta de las plantas mediterráneas al estrés hídrico han sido realizados con plántulas, lo cual introduce un importante sesgo a la hora de interpretar las estrategias hídricas desarrolladas por la vegetación leñosa mediterránea. La proliferación de estudios ecofisiológicos con plántulas de árboles y arbustos mediterráneos (e.g. Broncano et al. 1998, Leiva y Fernandez-Ales 1998, Corcuera et al. 2002, Valladares et al. 2002, Vilagrosa et al. 2003) se debe en buena medida a la relativa facilidad de su manejo frente a la complejidad logística de estudios semejantes con ejemplares arbóreos. Sin embargo, se ha visto en diversos trabajos que tanto la estrategia hídrica como las diferencias entre especies pueden variar significativamente a lo largo del desarrollo, particularmente en plantas leñosas longevas. Por ejemplo, las plántulas de Quercus ilex y Q. faginea muestran una estrategia menos conservativa del uso del agua que los adultos, y las diferencias entre ambas especies son más significativas entre ejemplares adultos que entre plántulas (Mediavilla y Escudero 2004). La convergencia en la fase de plántula hacia una estrategia menos conservadora, ligada a un mayor crecimiento, ha sido interpretada como una respuesta evolutiva a la competencia con las plantas herbáceas durante las fases iniciales de establecimiento de estas especies. El estado de desarrollo o la edad biológica de la planta tiene una serie de efectos sobre las medidas fisiológicas y morfológicas que se denominan de deriva ontogenética y que deben ser bien estimados y comprendidos antes de generalizar los resultados para una especie o variedad determinada (ver Capítulos 7 y 12).

4.2. Correlaciones e interacciones entre el estrés hídrico y otros estreses: la necesidad de experimentos en condiciones naturales La respuesta ante el estrés hídrico está estrechamente correlacionada con la respuesta al estrés térmico y lumínico, y suele generar un estado de mayor resistencia de la planta ante estos estreses aún antes de que lleguen a producirse (Valladares y Pearcy 1997). Esta respuesta general está mediada por hormonas, principalmente por el ácido abcísico (Larcher 1995, Terradas 2001). En un estudio comparativo de cuatro especies de árboles mediterráneos que coexistían en zonas áridas del Maestrazgo (Quercus ilex, Q. coccifera, Pinus halepensis y Juniperus phoenicea) se observó que la evitación del estrés hídrico se correlaciona con la evitación del estrés lumínico (fotoinhibición) y, de forma análoga, la tolerancia del estrés hídrico se correlaciona con la tolerancia del estrés lumínico (Martinez-Ferri et al. 2000). Ambas formas de tolerancia estuvieron asociadas con el mantenimiento de una actividad fotosintética sostenida pero baja, mientras que la evitación de ambos tipos de estrés estuvo asociada con una actividad fotosintética mas dinámica, con momentos del día o estaciones del año de elevadas tasas fotosintéticas seguidos de momentos o estaciones de escasa o nula actividad. La ocurrencia simultánea de estreses hídricos, lumínicos y térmicos (ver Capítulos 12 y 13) y las correlaciones e interacciones encontradas en las respuestas ecofisiológicas correspondientes hace que sean necesarios estudios experimentales con manipulaciones o diseños factoriales en condiciones naturales o al menos realistas, para disociar los efectos de cada uno y ver hasta que punto es la respuesta a la sequía, y no a otros factores o a la combinación de los mismos, lo que realmente determina las estrategias funcionales de la vegetación mediterránea frente al estrés.

4.3. Ecofisiología y arquitectura hidráulica Las plantas pueden amortiguar o responder a las oscilaciones en la disponibilidad de agua mediante respuestas de cuatro tipos: i) variando la superficie foliar por la que el agua se trans171

Procesos y mecanismos

pira y se pierde, ii) controlando la pérdida de agua por unidad de superficie foliar mediante los estomas, iii) modificando la conductividad hidráulica entre las distintas partes de la planta para minimizar las embolias, iv) adaptando el sistema radicular para mejorar la captación de agua.

Las tres primeras respuestas suelen estar estrechamente coordinadas entre si, y se desarrollarán en esta sección. El cuarto tipo de respuesta está relacionado con el déficit hídrico que la planta realmente sufre en condiciones de campo y será abordado en una sección posterior.

El estudio de las relaciones hídricas mediante las denominadas curvas de presión-volumen que se obtienen al ir midiendo el potencial hídrico durante la desecación de una planta o de un tallo (Tyree 1999, Corcuera et al. 2002) permite comprender importantes aspectos de la estrategia de cada especie frente al estrés hídrico, especialmente cuando estas curvas pueden relacionarse con la arquitectura hidráulica de cada especie, es decir con la conductividad hidráulica de cada parte de la planta, y con la pérdida de área foliar y el punto crítico de supervivencia del individuo a medida que avanza el déficit hídrico. La pérdida de conductividad hidráulica y de biomasa foliar a medida que aumenta el déficit hídrico fueron estudiadas en Quercus coccifera y Pistacia lentiscus (Fig. 6.3) (Vilagrosa et al. 2003). En la evolución de estas variables con el avance de las desecación se observaron dos fases: una fase óptima desde plena hidratación hasta la pérdida de turgencia (Ψturgor=0) y una fase de resistencia, donde se produjeron fenómenos de cavitación del xilema y las plantas debieron regular la biomasa foliar para evitar la muerte del individuo. De acuerdo con los postulados de Hsiao (1973), la fase óptima sería la fase donde Ψturgor > 0, y durante esta fase la planta mostraría respuestas orientadas a evitar el estrés hídrico regulando la conductancia estomática. En esta fase las respuestas ante el estrés serían respuestas elásticas ya que en el momento que retornasen las condiciones de hidratación, la planta volvería a las condiciones iniciales. Superado el punto de pérdida de turgencia (Ψturgor = 0), la planta se encontraría en la fase de resistencia al estrés hídrico. Con el incremento de las condiciones de déficit hídrico se sobrepasa el límite elástico de resistencia y se produce una deformación en la planta, en este caso la pérdida de conductividad hidráulica por cavitación del xilema y la pérdida de biomasa foliar. Si las condiciones estresantes mejoran, la planta puede rebrotar y por lo tanto recuperar biomasa foliar.

En este caso se trataría de una deformación relativamente elástica, ya que si la planta no puede recuperar la conductividad hidráulica completa posiblemente no recupere la biomasa foliar inicial y se trataría en realidad de una deformación plástica. En caso de que persistan las condiciones de estrés, la planta sobrepasaría el límite de resistencia del material produciéndose la muerte del individuo. Volviendo al estudio comparativo de las dos especies, mientras P. lentiscus mostró una estrategia de derroche hídrico conservando su superficie foliar hasta casi alcanzar el valor de crisis hidráulica, Q. coccifera, con una estrategia de ahorro de agua, ajustó su área foliar gradualmente a medida que se acentuaba el estrés hídrico (Fig. 6.3) (Vilagrosa et al. 2003). En contra de lo obtenido en otros estudios, la especie que mostró menor mortandad de plántulas en condiciones de sequía (P. lentiscus) fue la mas susceptible de cavitación y la que operó con menores márgenes de seguridad. Esta estrategia de mayor riesgo le permite aprovechar mejor que otras especies episodios breves e impredecibles de buena disponibilidad hídrica, por ejemplo tras una tormenta.

En un estudio comparativo de la arquitectura hidráulica de nueve especies leñosas que coexistían en un bosque mediterráneo catalán, se comprobó que mientras Ilex aquifolium, Phillyrea latifolia y Juniperus oxycedrus fueron resistentes a la cavitación del xilema provocada por la sequía, especies como Quercus ilex, Arbutus unedo y Acer monspessulanum fueron mucho mas vulnerables (Martinez-Vilalta et al. 2002b). Se observó además que esta diferente vulnerabilidad a la cavitación estuvo correlacionada con los potenciales hídricos que cada especie mostraba en el campo, confirmando la existencia de estrategias hídricas diferen172

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Figura 6.3. Pérdida de conductividad hidráulica debida a la cavitación del xilema y pérdida de biomasa foliar (valores relativos entre 0 y 100%) a medida que aumenta el déficit hídrico en Quercus coccifera y Pistacia lentiscus. Se observan dos fases: una fase óptima desde plena hidratación hasta la pérdida de turgencia (Ψturgor=0) y una fase de resistencia, donde se producen los fenómenos de cavitación del xilema y las plantas deben regular la biomasa foliar para evitar la muerte del individuo. Mientras P. lentiscus muestra una estrategia de derroche hídrico conservando su superficie foliar hasta casi alcanzar el valor de crisis hidráulica, Q. coccifera, con una estrategia de ahorro de agua, ajusta su área foliar gradualmente a medida que se acentúa el estrés hídrico. Elaborado a partir de Vilagrosa et al. (2003).

tes que hacen que especies que crecen juntas pasen la sequía estival con distintos niveles de estrés y con márgenes de seguridad ante embolias también diferentes.

En otro estudio ecofisiológico que se proponía explicar los mecanismos subyacentes a los efectos de las fuertes sequías de 1994 y 1998 en tres especies de pino (Pinus nigra, P. pinaster y P. sylvestris) se encontró que a pesar de las significativas diferencias en la mortandad debida a la sequía, la conductividad hidráulica máxima y la vulnerabilidad a las embolias eran prácticamente idénticas en las tres especies (Martínez-Vilalta y Piñol 2002). Sin embargo, la 173

Procesos y mecanismos

especie mas afectada por la sequía (P. sylvestris) tenía una menor conductividad hidráulica por unidad de área foliar, lo cual, al generar mayores gradientes de potencial hídrico durante la transpiración y dar lugar a mayores niveles de embolia, se propuso como el mecanismo causante de la mayor mortandad de esta especie durante sequías intensas (Martínez-Vilalta y Piñol 2002).

4.4. Supervivencia, fotosíntesis y crecimiento bajo limitaciones hídricas: coexistencia y posibles reemplazamientos de especies Los efectos de la sequía sobre la vegetación mediterránea se han estudiado no sólo en los rasgos ecofisiológicos mas característicos como el intercambio gaseoso, la conductividad hidráulica o el potencial hídrico durante los períodos mas secos del año, sino también en la propia supervivencia de los ejemplares de una población y en el crecimiento de las plantas supervivientes bien en años particularmente secos o bien en simulaciones experimentales de sequía. En un encinar montano de la Sierra de Prades (Tarragona), se ha realizado un experimento de inducción de sequía a nivel de parcela. Para ello se han cavado trincheras que desvían el agua de escorrentía de los horizontes superficiales del suelo, y se han instalado plásticos que recogen y desvían el agua de lluvia fuera de la parcela. El resultado es una disminución de aproximadamente el 15% de la humedad del suelo (Ogaya et al. 2003). Dos años después del tratamiento, la mortalidad observada fue reducida (un 2,5% en promedio, considerando las tres especies dominantes: encina –Quercus ilex–, labiérnago negro –Phillyrea latifolia– y madroño –Arbutus unedo–) y afectó principalmente a la encina. El tratamiento comportó una disminución sutil de las tasas fotosintéticas sólo apreciable durante las horas centrales del día (de como máximo un 20% y sólo en determinadas estaciones del año en la encina), y de la eficiencia fotoquímica durante los períodos más fríos del año (Ogaya y Peñuelas 2003). En cambio, comportó una más drástica reducción de la cantidad total de hojas en encina (30%) y ninguna disminución en el labiérnago negro (Fig. 6.4). Como resultado, el tratamiento de sequía redujo el crecimiento diametral de los árboles de encina en un 55%, pero no se observaron reducciones significativas en el labiérnago negro. Esta reducción afectó principalmente a las clases diamétricas intermedias, ya que las encinas más pequeñas presentaron unos crecimientos muy bajos incluso en las parcelas control, y las más grandes presentaron una gran variabilidad en el patrón de crecimiento. La posición en el dosel arbóreo también determinó el efecto de la sequía inducida, siendo las encinas suprimidas las que se vieron más afectadas. Todo ello se tradujo en una menor capacidad para secuestrar carbono atmosférico y acumular nueva biomasa (1,9 Mg ha–1 y 1,1 Mg ha–1 en las parcelas control y sequía respectivamente). La producción de flores y frutos disminuyó ligeramente en la encina y más claramente en otras especies del bosque como el madroño. La aparición de diversos estadios fenológicos fue también alterada por la sequía experimental, especialmente en el madroño, cosa que podría afectar las relaciones tróficas con las demás especies del ecosistema. Los efectos de la sequía no fueron pues iguales para todas las especies (Fig. 6.4), resultando favorecidas las más tolerantes a la sequía y al calor como el labiérnago negro en detrimento de las más sensibles como la encina.

Se ha constatado en varias ocasiones que especies con diferentes susceptibilidades a la cavitación, y por tanto capaces de operar en condiciones de sequía con márgenes de seguridad hidráulica muy diferentes, coexisten en ambientes mediterráneos secos (Martínez-Vilalta et al. 2002b, Vilagrosa et al. 2003). Este hecho ha sido explicado por diferencias debidas a la filogenia (Martínez-Vilalta et al. 2002b). Sin embargo, aunque la pérdida de conductividad hidráulica con la sequía es un buen indicador de los límites de tolerancia de una especie, una mayor resistencia a la cavitación no siempre esta acompañada de una mayor supervivencia 174

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Figura 6.4. Efecto del tratamiento experimental de sequía (disminución del 15% de la humedad del suelo) sobre el número de hojas y el crecimiento diametral de Phillyrea latifolia y Quercus ilex en las montañas de Prades (Tarragona) (Diferencias significativas * p < 0,05). Modificado de Ogaya et al. (2003).

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Procesos y mecanismos

ante la sequía en condiciones de campo (Vilagrosa et al. 2003), lo cual indica que la supervivencia en condiciones de déficit hídrico es el resultado de toda una serie de características morfo-funcionales, dentro de las cuales la arquitectura hidráulica y la consiguiente distribución de resistencias al paso del agua entre las distintas partes de la planta son sólo algunas de las múltiples facetas que afectan esta supervivencia.

El hecho de que diversas especies que coexisten presenten una resistencia poblacional a los episodios de sequía muy diferente ha llevado a proponer que la repetición de estos episodios puede conducir a una sustitución de las especies dominantes del bosque. Es el caso del labiérnago negro (Phillyrea latifolia), una especie con gran presencia en los bosques meridionales de la Península Ibérica y que presenta unos mecanismos ecofisiológicos más eficientes para soportar episodios de calor y estrés hídrico que la encina (Peñuelas et al. 2000), actualmente dominante en muchos bosques ibéricos (Costa et al. 1998). No obstante esta especie se muestra más vulnerable a las bajas temperaturas invernales que la encina (Fig. 6.5), lo que concuerda con su reducida presencia en zonas de inviernos muy fríos. A pesar de la aparente recuperación de las coberturas arbóreas tras las sequías inusualmente intensas, existen indicios de que las secas generalizadas dejan secuelas que persisten durante varios años. La repetición cada vez más frecuente de los episodios de sequía puede acelerar estos cambios a nivel de comunidad. En la sierra de Sant Llorenç del Munt, cerca de Barcelona, se ha observado que los individuos que habían experimentado una pobre recuperación después de un episodio anterior de sequía (1985) mostraron mayores dificultades para recobrarse después de la sequía de 1994 (Dalmases, comunicación personal). Este patrón se manifestaba en ambientes extremos, como son las laderas rocosas en las que el suelo ha desaparecido por completo, excepto en algunas concavidades del terreno, donde se mantienen pequeños parches de vegetación.

4.5. En busca de explicaciones generales: profundidad de raíces, tipos de hojas y grupos funcionales Los estudios sobre el estrés hídrico en la vegetación mediterránea de América del Norte y del Sur realizados en los años 70 del pasado siglo dieron lugar a un modelo sencillo y atractivo según el cual la respuesta ecofisiológica frente al estrés hídrico dependía de la profundidad de la raíz y por tanto del acceso al agua durante la sequía estival (Poole y Miller 1975, Poole y Miller 1981). Las especies de raíces someras tenían un acceso limitado al agua durante la sequía y sufrían un mayor déficit hídrico que las especies de raíces profundas. Se encontró que el potencial hídrico era muy bajo en verano en las especies de raíces someras, que sus tejidos eran muy resistentes a la desecación y que esto iba asociado con una gran sensibilidad estomática al déficit hídrico. Cuando este tipo de estudios se extendió a las plantas leñosas de la cuenca Mediterránea se observaron numerosas excepciones que dejaban a la profundidad de la raíz como un factor más, pero no decisivo, en la estrategia hídrica general de la especie (Joffre et al. 2001). En un estudio de once especies perennes mediterráneas, la única tendencia clara que se encontró es la de un aumento de la conductancia estomática máxima con la disminución del potencial hídrico mínimo (Rhizopoulou y Mitrakos 1990), es decir, las especies que sufrían un mayor estrés hídrico durante la sequía fueron aquellas que mostraron una mayor conductancia estomática. La combinación de raíces profundas, hojas esclerófilas con una conductancia estomática baja y una transpiración cuticular también baja permite un comportamiento hidroestable, como el que se observa en la encina, mientras que las raíces someras suelen ir asociadas con hojas malacófilas o ausentes en verano dando lugar a un comportamiento morfológico y fisiológico fluctuante a lo largo del año, como el que se observa en jaras y tomillos (Larcher 1995, Terradas 2001). En los últimos treinta años, los ejercicios de agrupar especies en estrategias funcionales, y en el caso particular de los ecosistemas medite176

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Figura 6.5. Máxima eficiencia fotoquímica (Fv/Fm) y tasas fotosintéticas máximas matinales de Phillyrea latifolia y Quercus ilex en invierno y verano en las montañas de Prades (Tarragona) (Diferencias significativas *p<0.10, *** p<0.01). Modificado de Ogaya y Peñuelas (2003a).

rráneos de agruparlas en estrategias hídricas, han continuado a buen ritmo, mejorando nuestro entendimiento de los mecanismos que permiten la coexistencia de especies.

Una de las agrupaciones funcionales mas simples y ya clásicas entre las plantas leñosas en general es la de agrupar especies perennifolias por un lado y especies caducifolias por otro.

La recurrencia y éxito relativo de esta clasificación funcional se basa en la constatación de síndromes o conjuntos de rasgos funcionales que son coherentes dentro de cada grupo y con177

Procesos y mecanismos

trastados entre ambos grupos (ver Capítulo 7). En una nueva comparación de este tipo, Mediavilla y Escudero (2003) han profundizado en las diferencias ecofisiológicas entre árboles y arbustos mediterráneos perennifolios y caducifolios mostrando que una longevidad foliar superior al año se alcanza evitando daños irreversibles durante la sequía estival. En este trabajo se confirman las estrategias propuestas por Levitt (1980) (Cuadros 6.1 y 6.2), con especies caducifolias como Quercus faginea y Q. pyrenaica que mantienen altos niveles de actividad fotosintética y transpiración durante el verano perdiendo mucha agua por transpiración, frente a especies perennifolios como Q. ilex y Q. suber que reducen su intercambio gaseoso durante el verano y evitan así contenidos o potenciales hídricos muy bajos. Los arbustos caducifolios Craategus monogyna y Pyrus bourgeana mostraron una muy baja eficiencia del uso de agua, con conductancias estomáticas y transpiraciones estivales muy altas y una respuesta de los estomas poco sensible a la sequía (Fig. 6.6). Estos arbustos mostraron una longevidad foliar muy corta (abscisión foliar temprana) provocada por embolias en el xilema como resultado de los bajos potenciales hídricos que experimentan durante la sequía estival (MartínezVilalta et al. 2002b). Una vez más se confirma el compromiso entre la tasa fotosintética máxima y la longevidad foliar (Mediavilla y Escudero 2003), pero, contrariamente a lo esperado, las especies de perennifolios mostraron una respuesta estomática mas sensible a la sequía que los caducifolios (Fig. 6.6). Este hecho sumado a la baja tasa fotosintética de las especies de perennifolios hacen mas que dudoso que estas especies sean capaces de obtener un balance anual de carbono favorable en condiciones de sequía cada vez más intensas y prolongadas.

Esto podría ser especialmente importante en zonas de clima continental con inviernos fríos como los que se experimentan en el interior de la Península, ya que en inviernos adversos las especies de perennifolios no podrían compensar las limitaciones fotosintéticas estivales causadas por la sequía, mientras que los árboles y arbustos caducifolios son mas eficientes en el aprovechamiento fotosintético de la escasa agua disponible en verano.

Figura 6.6. Relación entre la conductancia estomática máxima y el potencial hídrico al amanecer (gráfico izquierdo) y la transpiración máxima y el potencial hídrico al amanecer en verano (gráfico derecho) en dos especies de árboles perennifolios (Quercus ilex y Q. suber, símbolos negros), dos de árboles caducifolios (Quercus faginea y Q. pyrenaica) y dos arbustos caducifolios (Crataegus monogyna y Pyrus bourgeana). Mientras los perennifolios presentan conductancias estomáticas moderadas, que coinciden con valores altos de potencial hídrico en verano, los caducifolios, particularmente los arbustos, presentan conductancias y transpiraciones elevadas que llevan a un potencial hídrico muy bajo en verano. Elaborado a partir de Mediavilla y Escudero (2003). Cada línea del gráfico de la izquierda es en realidad la curva limitante superior (upper boundary line) de la representación conductancia estomática-potencial hídrico para mas de 50 medidas.

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Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

El hábito foliar decíduo unido a una mayor conductividad hidráulica del xilema de las especies caducifolias hace en principio que éstas sean más capaces de sobrellevar la sequía, contrariamente a uno de los paradigmas mas extendidos sobre la vegetación mediterránea: la pretendida supremacía de los esclerófilos en condiciones mediterráneas secas. No obstante, esta refutación de un paradigma clásico concuerda con otras observaciones sobre uno de los perennifolios esclerófilos más emblemáticos, la encina: i) Joffre et al. (2001) y MartinezVilalta et al. (2002a) muestran una mediocre tolerancia de la sequía en esta especie, ii) Gracia et al. (1997, 2001) observan un envejecimiento asociado con bajas tasas de fotosíntesis y escaso desarrollo en las masas de encina que no se gestionan mediante aclareos y resalveos, un balance de carbono negativo durante el verano que debe ser compensado por las reservas de carbono que puedan acumularse durante otros períodos del año, y un período de regeneración de 20 años de los carbohidratos empleados en el rebrote tras un incendio, todo lo cual hace muy sensible a esta especie a sequías prolongadas y recurrentes, y iii) los resultados de Ogaya y Peñuelas (2003) sugieren una escasa competitividad de la encina, especialmente en condiciones de sequía intensa. Una respuesta que ya empieza a observarse en la encina es el acortamiento de la vida media de las hojas con el incremento de la temperatura y la aridez (Gracia et al. 2001), como si esta especie esclerófila estuviera abandonando su estrategia basada en hojas duras y longevas ante el cambio climático.

4.6. En busca de predicciones: cambio climático, ecofisiología y grupos funcionales La diversidad biológica se ha intentado simplificar y sistematizar desde los inicios de la historia natural y una de las formas mas inmediatas de hacerlo es reunir las especies que comparten rasgos o adaptaciones comunes en grupos o tipos funcionales (Smith et al. 1993).

Hemos visto hasta aquí varios intentos de agrupación de las especies según el hábito foliar, la longitud de la raíz o la arquitectura hidráulica. Una de las ventajas de agrupar las especies según su comportamiento ecológico o fisiológico es que se alcanza un nivel predictivo sobre los posibles cambios en las comunidades vegetales debidos al cambio climático significativamente mayor que el que se puede obtener a partir del conocimiento necesariamente incompleto de la ecofisiología de cada especie individual. Como hemos visto, la estrategia hídrica de cada especie está asociada con todo un síndrome de rasgos funcionales que incluyen características tanto morfológicas y anatómicas como fisiológicas y bioquímicas. El desafío ahora es integrar estas respuestas y síndromes, simular la respuesta diferencial de las especies en un escenario de cambio climático, y llegar a validar experimentalmente estas simulaciones. Existen ya algunos logros en esta dirección. Por ejemplo, la información sobre la arquitectura hidráulica de especies leñosas que coexisten en ciertos bosques ibéricos se ha combinado con el incremento de la demanda evaporativa esperable con el incremento de temperatura y con duraciones crecientes de la sequía en un modelo ecofisiológico que tiene en cuenta el balance de carbono de la planta para estimar su supervivencia en los ambientes climáticos esperados para el siglo XXI (Martínez-Vilalta et al. 2002a). Se obtuvo en las predicciones del modelo que la mortalidad de Quercus ilex era siempre mayor que la de Phillyrea latifolia y que esta mortalidad aumentaba abruptamente si la sequía duraba mas de tres meses, que es la duración habitual de la sequía en la zona (Martínez-Vilalta et al. 2002a). Esto concuerda con la mortalidad de mas de un 80% de los individuos de Q. ilex en la intensa sequía de 1994, que, sin embargo, apenas afectó a P. latifolia. Es importante destacar que estas simulaciones y predicciones generadas por modelos que tienen en cuenta sólo algunas variables ecofisiológicas deben comprobarse con estudios demográficos (ver capítulo 14), a ser posible en condiciones naturales, ya que como se ha visto en el caso de la comparación entre Quercus coccifera y Pistacia lentiscus descrito anteriormente (Fig. 6.3, sección 4.3) (Vilagrosa et al. 2003), las espe179

Procesos y mecanismos

cies más sensible a la cavitación pueden mostrar menor mortandad en condiciones naturales de sequía.

Las sequías pueden ser moderadas o extremas, crónicas o agudas, recurrentes o esporádicas, y las respuestas de una misma especie pueden variar dependiendo de estas características de la sequía así como del momento y la rapidez con que se establece. Las predicciones sobre el cambio climático apuntan hacia un aumento de la duración e intensidad de las sequías durante el s. XXI, asociadas con un régimen más irregular de las precipitaciones y con temperaturas más extremas y en general más cálidas (IPCC 2001). Como se ha adelantado en otras partes de este capítulo al hablar de la ecofisiología y la tolerancia diferencial a la sequía de las especies que coexisten actualmente en los ecosistemas mediterráneos, es de prever que este cambio climático dé lugar a extinciones locales y cambios en la dominancia de las especies del bosque. La incertidumbre radica una vez mas en predecir qué especies desaparecerán y cuales podrían volverse dominantes en los nuevos escenarios climáticos. A modo de resumen integrador de los distintos rasgos funcionales y estrategias hídricas de la vegetación leñosa mediterránea discutidos hasta aquí, hemos reunido las especies en cinco grupos que se segregan bien en función del potencial hídrico que presentan durante la sequía de verano y de la profundidad de su raíces (Fig 6.7). Estos grupos se segregan también en función de su sensibilidad al cambio climático. Las especies de raíces someras (tomillos, malacófilos xerofíticos como las jaras) y los espinos decíduos de verano serían más capaces de aprovechar lluvias irregulares y de tolerar sequías cada vez más intensas que otras especies, mientras que los esclerófilos, en particular los de hoja lauroide (e.g. Myrtus, Arbutus, Viburnum), principales

Figura 6.7. Estrategia hídrica de los principales grupos funcionales de plantas leñosas mediterráneas (gráfico izquierdo) y distribución de estos grupos según condiciones climáticas y en función de las previsiones de cambio climático (gráfico derecho). La profundidad de la raíz, la respuesta estomática a la sequía y la conductividad hidráulica determinan diferentes potenciales hídricos en verano; estas relaciones permiten distinguir cinco grupos principales: I escape del estrés (dormancia total o parcial durante la sequía, reducción del área foliar), II evitación del estrés mediante el derroche de agua, III evitación del estrés mediante ahorro de agua (cierre estomático), IV tolerancia del estrés y tolerancia de la deshidratación, V tolerancia del estrés con poca tolerancia de la deshidratación. Ordenando estos grupos funcionales según la regularidad de las precipitaciones (correlacionada con la aridez) y los extremos térmicos (continentalidad, olas de calor) se observa un sensibilidad al cambio climático muy diferente entre estos grupos, de forma que los esclerófilos lauroides (auténticos restos del Terciario) serían los primeros en desaparecer, mientras que los caméfitos como los tomillos y los arbustos malacófilos como las jaras (aparecidos tras el establecimiento del clima mediterráneo en el Plioceno) serían los menos afectados. Si predominan inviernos muy fríos, los esclerófilos serían más sensibles que las coníferas y los árboles y arbustos decíduos.

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relictos de la vegetación Terciaria, serían los más sensibles al cambio climático (Fig. 6.7). Esta mayor sensibilidad de los esclerófilos estaría amplificada por temperaturas extremas, que favorecerían a los decíduos de invierno y a las coníferas en zonas de clima continental o si los extremos térmicos incluyen temperaturas bajas. Según este esquema, con el cambio climático el bosque iría dando lugar en muchos casos a matorrales cada vez de menor porte y productividad, dominados por especies surgidas tras el establecimiento del clima mediterráneo en el Plioceno (e.g. familias Cistaceae y Labiatae), que lejos de mantener una estrategia hidroestable como los esclerófilos presentan tasas de transpiración y en general un metabolismo muy variable, y son capaces de aprovechar con éxito un recurso hídrico no sólo más escaso sino también más fluctuante. De todas formas, este esquema basado en la sensibilidad diferencial de las especies al cambio climático podría verse alterado por una capacidad también diferencial de cada especie de evolucionar y adaptarse a las condiciones locales cambiantes. Se ha constatado, por ejemplo, una notable capacidad de adaptación de las relaciones hídricas a la disponibilidad local de agua en el caso de la encina (Rambal 1992, Sala y Tenhnunen 1994).

Pero el problema es la tasa del cambio ambiental, ya que si bien el ajuste evolutivo al cambio climático puede atenuar los efectos adversos de éste, en especies leñosas estos ajustes requieren un mínimo de 200 años para ser efectivos, como ha sido estimado en Pinus contorta (Rehfeldt et al. 2001).

4.7. Otras agrupaciones funcionales y nuevos síndromes de caracteres Además de los tipos o grupos funcionales principales discutidos anteriormente existen otros grupos funcionales de especies leñosas que también han tenido éxito en los ecosistemas mediterráneos. Entre ellos destacan los arbustos de hojas aciculiformes o en escama de los géneros Erica y Calluna y las leguminosas de tallos verdes fotosintéticos, con frecuencia espinosas. Ambos grupos funcionales son muy resistentes a la sequía, particularmente en el caso de las leguminosas de tallos verdes (Nilsen 1992, Larcher 1995). Los tallos fotosintéticos de estas leguminosas evitan eficazmente la fotoinhibición y el sobrecalentamiento por exceso de radiación y son tolerantes de potenciales hídricos muy bajos (Haase et al. 1999, Valladares y Pugnaire 1999).

Posiblemente el avance más significativo del conocimiento en las próximas décadas no dará lugar a nuevas re-agrupaciones de especies según sus formas de vida o tipos biológicos, sino que se apoyará en el establecimiento de correlaciones entre los rasgos y sus diversas implicaciones funcionales, así como en la interpretación evolutiva de estas correlaciones. Por ejemplo, Sisó et al. (2001) han mostrado cómo el mayor grado de lobulación de las hojas de distintas especies de robles caducifolios implica una mejora hídrica dado que las hojas más lobuladas tienen una menor resistencia hidráulica (Fig. 6.8). Este caso representa, además, un compromiso entre necesidades hídricas y lumínicas, ya que las hojas más lobuladas son hidráulicamente más eficaces pero disponen de menor superficie de captación de luz. Dado que en ambientes mediterráneos la luz no es tan limitante como el agua, la lobulación podría suponer una ventaja para los robles mediterráneos que deben maximizar el crecimiento (y por tanto el transporte de agua) durante el período relativamente breve que media entre la producción primaveral de hojas y el advenimiento de la sequía estival. Además, a nivel de follaje y debido al efecto penumbra, las hojas lobuladas permiten una mejor transmisión de la radiación hacia capas inferiores, con lo que la fotosíntesis del dosel se hace más eficiente cuanto más lobuladas estén las hojas (Valladares 1999). El grado de lobulación tiene implicaciones también para el balance energético de la hoja y la transpiración, ya que la lobulación tiende a atenuar la capa límite aumentando la transpiración. Este síndrome de rasgos funcionales asociados a la lobulación haría a las especies de hojas más lobuladas mas eficaces en la 181

Resistencia hidráulica * 104 (MPa * m2 * s * kg–1)

Procesos y mecanismos

Grado de lobulación de la hoja (FDb)

Figura 6.8. Relación entre la resistencia hidráulica de las hojas y el grado de lobulación, (estimado usando la dimensión fractal del borde de las hojas calculada mediante el método de conteo de cajas, FDb), en diversas especies de robles caducifolios. La relación inversa es altamente significativa (r2 = 0,56, p < 0,001, n = 45). Las hojas más lobuladas corresponden a Q. pyrenaica y Q. frainetto y las menos lobuladas a Q. rubra y Q. velutina. Modificado de Sisó et al. (2001)

conducción del agua y en la repartición de luz entre las distintas unidades del follaje pero también mas susceptibles a la desecación. Otros rasgos ecofisiológicos como el módulo de elasticidad máximo, derivado de las curvas presión-volumen, permiten reunir especies en función del ambiente en el que se encuentran y de la tolerancia de un período de estrés hídrico mas o menos acentuado. El módulo de elasticidad alcanzó valores máximos en las especies de robles y encinas mediterráneos y valores mínimos en las especies nemorales, mientras que los robles submediterráneos como Q. faginea o Q. pyrenaica, con valores intermedios, formaron un grupo funcional consistente (Fig. 6.9).

5. Eficiencia en el uso del agua desde la hoja al bosque Hasta ahora hemos visto cómo responden las plantas a la escasez del agua, pero no hemos discutido la eficiencia con la que usan el agua disponible, aunque en el término “derroche” empleado para describir algunas estrategias ya está implícita una baja eficiencia. De hecho, la eficiencia en el uso del agua esta estrechamente relacionada con la estrategia frente al estrés hídrico, ya que las especies tolerantes de estrés suelen mostrar elevadas eficiencias, mientras que las elusivas del estrés presentan eficiencias mas bajas. Esto ha sido recientemente comprobado en series temporales largas mediante el estudio de los isótopos 12 y 13 del carbono en la madera de distintas procedencias de dos árboles mediterráneos, el pino carrasco o de Alepo, una especie evitadora, y la encina, una especie tolerante (Ferrio et al. 2003).

Hay dos escalas principales en el análisis de la eficiencia con la que el agua es empleada por las plantas para crecer, y el significado de esta eficiencia es completamente diferente en cada una: en la escala del individuo el uso del agua puede ser (y en muchos casos es) eco182

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Figura 6.9. Valores medios en orden decreciente del módulo de elasticidad máximo de la pared celular (inverso de la elasticidad real de las paredes, εmax) para plántulas de distintas especies del género Quercus. Los colores de las barras corresponden al fitoclima en el que aparece mayoritariamente cada especie: mediterráneo (negro), submediterráneo (gris) y templado no mediterráneo (blanco). Abreviaturas de las especies: Q. agrifolia (AGR), Q. ilex subsp. ilex (ILI), Q. coccifera (COC), Q. ilex subsp. ballota (ILB), Q. chrysolepys (CHR), Q. pyrenaica (PYR), Q. suber (SUB), Q. rubra (RUB), Q. frainetto (FRA), Q. cerris (CER), Q. faginea (FAG), Q. nigra (NIG), Q. robur (ROB), Q. laurifolia (LAU), Q. petraea (PET), Q. alba (ALB) y Q. velutina (VEL). La línea horizontal gruesa es la media global y las líneas finas corresponden a la desviación estándar. Modificado de Corcuera et al. (2002).

lógica y evolutivamente optimizado, mientras que en la escala de comunidad no tiene sentido hablar de una optimización del uso del agua, aunque sí puede hablarse de (y calcularse) la eficiencia con la que el agua es usada por las distintas plantas que forman la comunidad. El concepto de eficiencia en el uso del agua se origina en realidad a nivel de hoja, ya que se determina mediante la proporción de carbono absorbido y de agua transpirada por unidad de área foliar y se basa en el hecho de que son los estomas los que controlan simultáneamente el paso del vapor de agua y del CO2 (Lambers et al. 1998). Para trasladar este concepto a escalas superiores (individuo, comunidad, ecosistema) bastaría con estimar la relación entre producción y consumo hídrico. En una reciente revisión de la respuesta al estrés hídrico de las plantas mediterráneas, Chaves y colaboradores (2002) concluyen que mientras los árboles y arbustos tienden a ser tolerantes del estrés hídrico y mantener valores de eficiencia en el uso del agua elevados, las plantas herbáceas aprovechan en general el período óptimo de la primavera y no maximizan esta eficiencia. En realidad, en un entorno competitivo carece de significado adaptativo maximizar la eficiencia en el uso del agua, ya que el agua que un individuo ahorre será gastada por un competidor. No obstante y como se ha desarrollado en secciones anteriores, una estrategia de ahorro hídrico puede permitir trabajar dentro de unos márgenes fisiológicos de seguridad, minimizando el riesgo de embolias y cavitación de vasos, algo que es fundamental para especies longevas que tardan muchos meses o años en iniciar la reproducción y cerrar el ciclo vital como son muchos de los árboles y arbustos mediterráneos.

El trasladar procesos ecofisiológicos estimados en hojas a todo el dosel del bosque puede dar como resultado no sólo un incremento de la imprecisión, sino grandes errores. Y estos errores son aún mayores si se pretende escalar a todo el ecosistema, incluyendo el suelo y los distintos estratos de vegetación. La reducción de la conductancia estomática con el avance de la sequía observada en las especies leñosas dominantes del bosque mediterráneo ha llevado a 183

Procesos y mecanismos

estimar que la eficiencia en el uso del agua por parte del bosque aumenta durante la sequía estival (Sala y Tenhunen 1996). Sin embargo, en un estudio reciente en el que se comparan tres encinares distintos en Italia y Francia se ha observado precisamente todo lo contrario: la eficiencia en el uso del agua disminuye con el estrés hídrico, ya que no sólo la transpiración sino la propia ganancia de carbono disminuye en cerca de un 90% durante la sequía (Reichstein et al. 2002). Dado el importante papel de las condiciones hídricas y térmicas del suelo en la respiración del ecosistema, el balance neto de carbono durante los períodos secos dependerá de la duración e intensidad de la sequía y de la cantidad de agua disponible para las raíces de los árboles en las capas profundas del suelo. Este trabajo se apoya en medidas integradoras (covarianza Eddy y flujos de savia) y no permite dilucidar los mecanismos ecofisiológicos precisos que podrían subyacer a este eventual cambio de paradigma, pero desafía las estimas actuales del balance de carbono de los ecosistemas áridos y hace reflexionar sobre las importantes limitaciones en los modelos actuales que se basan casi exclusivamente en el control estomático del flujo de gases del ecosistema.

6. La “seca” de la encina Una manifestación alarmante de posibles desequilibrios hídricos en el arbolado es la denominada ‘‘seca’’ (Mesón y Montoya 1993, Fernández-Cancio 1997), que en la Península Ibérica comenzó a detectarse a principios de la década de los 80, con manifestaciones severas (amarilleamiento foliar, defoliación, atabacado de la copa) en distintas especies del género Quercus.

En la explicación de este proceso se articularon dos frentes, con interpretaciones diferentes de las razones que subyacían a la realidad observada: la explicación fitopatológica, que atribuía el fenómeno a la destrucción de las raíces del árbol por parte de hongos patógenos (Brasier et al.

1993) y la explicación climática, que estableció una relación entre la muerte masiva de árboles con la existencia de episodios climáticos adversos (Peñuelas 2001). Esta última idea se apoyaba en estudios realizados durante las intensas sequías registradas en las décadas de los 80 y 90 del siglo XX en la Península Ibérica. La “seca” ibérica presentaba características que promovían su vinculo con tales episodios de sequía extrema (Peñuelas 2001, Corcuera et al. 2003) ya que participaba de los criterios de inespecificidad, ubicuidad, sincronía y reversibilidad (FernándezCancio 1997). La seca se aborda con mas detalle en el capítulo 14.

7. Efectos de retroalimentación bosque-clima: la escala local y la interacción con el macroclima Los ecosistemas se consideran importantes reguladores del clima global, influyendo decisivamente en los ciclos biogeoquímicos y en las características de la atmósfera (ver Capítulos 10, 15 y 17). Un aspecto crucial en la actualidad es determinar hasta qué punto los ecosistemas terrestres pueden actuar como sumideros de carbono y atenuar así el calentamiento global, pero como hemos visto la estima del balance de carbono de los bosques mediterráneos es compleja por el efecto de la sequía, que altera en cascada diversos procesos ecofisiológicos y funcionales del dosel. A pesar de las incertidumbres que aún existen, parece claro que la eficiencia en el uso del agua disminuye con la sequía y que el balance de carbono tiende a hacerse positivo (el bosque se vuelve fuente de CO2) no sólo durante el verano, sino también en años secos y cálidos (Gracia et al. 2001, Joffre et al. 2001, Reichstein et al. 2002).

Pero el bosque puede afectar también a la humedad relativa e incluso al régimen de precipitaciones local, pudiendo dar lugar a un ciclo de retroalimentación en el que el bosque favorece las condiciones hídricas para que se mantenga el propio bosque. Si bien es un hecho cons184

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

tatado en numerosas ocasiones que cuando la cobertura vegetal es alta (aumenta el índice de área foliar o LAI) hay menos agua disponible en el ecosistema al aumentar la transpiración (Rambal y Debussche 1995), el bosque puede actuar como captador de agua en ciertas condiciones mediterráneas. Datos experimentales y simulaciones numéricas indican que la presencia de masas arboladas en las laderas de las montañas costeras favorece significativamente la formación de tormentas de verano y la captura del agua que en forma de nieblas mas o menos densas se eleva desde el mar (Millán 2002). Si bien estos efectos locales del bosque sobre el microclima y la precipitación son notables y están bien probados, la influencia en el clima regional (macroclima) es menos clara. En simulaciones del efecto de una deforestación extensa en España y Francia se ha obtenido que el bosque sólo favorece las lluvias cuando éstas se dan en verano mediante nubes de evolución diurna, en la formación de las cuales puede intervenir activamente la transpiración del bosque (Gaertner et al. 2001).

8. Implicaciones y perspectivas para la gestión El conocimiento de los mecanismos de resistencia al estrés permiten comprender los procesos evolutivos implicados en la adaptación de las plantas al ambiente mediterráneo y predecir hasta cierto punto la respuesta vegetal al incremento de la adversidad asociada al cambio global. Además, pueden ser aplicados para mejorar las características de las plantas que vayan a ser empleadas en proyectos de restauración ecológica, tanto en su fase de cultivo como en la selección de variedades que se ajusten a unos requerimientos ambientales determinados o, simplemente, para mejorar la productividad de una especie (Kozlowski et al. 1991, Nilsen y Orcutt 1996). El conocimiento de estos mecanismos puede hacer posible la utilización de especies sensibles como bioindicadoras de estrés o el uso de determinadas especies o reacciones especificas como biomonitores (Larcher 1995).

La vegetación arbórea de Europa ha migrado latitudinal y altitudinalmente en los distintos períodos geológicos como respuesta a los cambios climáticos registrados (Ver Capítulo 1). Las principales especies leñosas europeas migraron en latitud durante las glaciaciones con tasas de entre 50 y 500 metros por año, excepcionalmente mas de 1 kilómetro al año en los géneros Acer, Alnus, Carpinus y Ulmus (Huntley y Webb III 1988). El límite superior del bosque, el que se encuentra limitado por temperatura, ha avanzado en los períodos más favorables del Holoceno entre 10 y 100 centímetros al año y en los Pirineos centrales se han registrado avances de hasta 80 centímetros al año durante el último siglo (Camarero 1999). El cambio climático previsto permitiría la expansión de especies termófilas, pero la disminución de las precipitaciones frenaría este avance, comprometería a las especies poco tolerantes a la sequía, y afectaría negativamente al límite inferior del bosque (limitado por disponibilidad hídrica). La vegetación podría extenderse hacia las zonas más altas de las montañas, pero las comunidades alpinas que ya se encuentran en estas zonas altas se extinguirían. En muchos casos, la única migración posible es hacia latitudes norteñas. Pero las tasas de migración no serían eficaces en el actual escenario de cambio global, ya que por un lado el clima cambia demasiado deprisa y por otro lado el territorio se encuentra muy fragmentado, lo cual restringe significativamente la posibilidad real de migraciones latitudinales o altitudinales de la vegetación.

La sequía y los extremos climáticos producirán cambios en las comunidades y podrán dar lugar a la extinción local de las especies peor adaptadas. Ya hay claros indicios de que el aumento de la aridez y de la temperatura no sólo afectará negativamente a la productividad primaria neta de las especies ahora presentes sino que inducirá su sustitución por otras más resistentes a las nuevas condiciones climáticas (Peñuelas et al. 2001, Martinez-Vilalta et al.

2002a). Por ejemplo, el incremento de la aridez climática puede comprometer la superviven185

Procesos y mecanismos

cia de varias poblaciones de P. sylvestris de la cuenca Mediterránea (Martínez-Vilalta y Piñol 2002) y especies como Quercus coccifera y Q. ilex podrían ir siendo desplazadas por especies más resistentes a la sequía como Pistacia lentiscus y Phyllirea latifolia (Filella et al. 1998, Ogaya y Peñuelas 2003, Vilagrosa et al. 2003). Según el esquema propuesto a partir de las estrategias hídricas de los principales grupos funcionales de plantas leñosas mediterráneas (Fig. 6.7), las primeras extinciones locales amenazarían a los esclerófilos lauroides relictos del Terciario (e.g. Myrtus, Arbutus, Viburnum), seguidos por los esclerófilos arbóreos (e.g. quercíneas), mientras que los que se verían menos afectados o incluso favorecidos serían los caméfitos (e.g. tomillos), los malacófilos xerofíticos (e.g. jaras) y en general los arbustos decíduos de verano. A mas corto plazo que el reemplazamiento de grupos funcionales, se registrarían, y ya se están registrando, cambios en las dominancias relativas de las especies leñosas del bosque mediterráneo, algunas bastante bien documentadas.

Evidencias procedentes de diversos estudios coinciden en apuntar hacia un progresivo declinar de la encina, un paradigma de esclerófilo mediterráneo que ha dominado y aún domina muchos bosques de la Península Ibérica. La sensibilidad observada en la encina ante el cambio climático se apoya en su mediocre tolerancia ecofisiológica a sequías severas (Joffre et al. 2001, Martinez-Vilalta et al. 2002a), su baja eficiencia en el uso del agua durante la sequia (Reichstein et al. 2002), el envejecimiento (“reviejado” ver Capítulo 1) de las masas de encina y del monte bajo que no se gestionan mediante aclareos y resalveos, los episodios de “seca” de la encina, el balance de carbono negativo durante el verano, el largo período de regeneración de mas 20 años de los carbohidratos empleados en el rebrote tras un incendio (Gracia et al. 1997, Gracia et al. 2001), y los resultados de Ogaya y Peñuelas (2003aª, b) que sugieren una escasa competitividad de esta especie en condiciones de sequía intensa. Esta paulatina crisis hídrica sin duda se verifica ya en algunos encinares, y también en pinares y otros bosques mediterráneos, que se encuentran en su límite hídrico con tasas de evapotranspiración casi iguales a las de precipitación (Peñuelas 2001). En estos bosques, como el de Prades (Tarragona), uno de los bosques densos mediterráneos de latitudes más meridionales, y donde la evapotranspiración representa por término medio el 92% de la precipitación, el recrudecimiento de la aridez durante el verano podría ser la causa última o, al menos, un factor de predisposición a la muerte masiva del arbolado.

Dado que el bosque afecta al ciclo hidrológico, la gestión del bosque repercute directamente en el agua disponible y en la eficiencia con que este agua es empleada por el bosque.

La recuperación y puesta en práctica de los aspectos básicos de la gestión tradicional del matorral y bosque mediterráneo, así como la aplicación de técnicas silvícolas nuevas que mejoren la eficiencia en el uso del agua tanto de los pies individuales como del ecosistema en general son las principales medidas disponibles para corregir la tendencia general de decaimiento y para prevenir respuestas bruscas tipo umbral ante el incremento de la aridez y de la irregularidad de las precipitaciones (Gracia et al. 1997, Gracia et al. 2001, Joffre et al. 2001). Con el conocimiento climático y ecológico que se tiene actualmente de las costas del Mediterráneo, una reforestación adecuada en las laderas de estas montañas costeras podría utilizarse para reactivar mecanismos de disparo y retroalimentación de las tormentas de verano y guiar así el sistema hacia una configuración con más vegetación, estabilizando alguno de los efectos anticipados como resultado del cambio climático (Millán 2002).

Los efectos de la sequía en el balance de carbono y agua de los ecosistemas mediterráneos son importantes no sólo por la creciente preocupación por la conservación de estos ecosistemas sino también por su papel regulador de las emisiones de CO2. Cox et al. (2000) han estimado que el incremento de respiración causado por el incremento de temperaturas podría 186

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

convertir a muchos ecosistemas en fuentes y no sumideros de CO2 para el año 2050. No obstante, el efecto de la sequía no se ha tenido en cuenta, la cual, como han mostrado Reichstein et al. (2002) puede alterar profundamente el balance de agua y carbono estimados a partir de modelos que sólo contemplan la respuesta estomática de la vegetación. La sequía disminuye significativamente la capacidad para secuestrar carbono atmosférico y acumular nueva biomasa como han mostrado estudios experimentales en encinares en los que una sequía de un 15% menos de humedad en el suelo, la cual se espera que sea habitual en el s. XXI, lleva a una reducción de más de un 40% del carbono fijado anualmente (1,9 Mg ha–1 y 1,1 Mg ha–1 en las parcelas control y sequía respectivamente, (Ogaya y Peñuelas 2003b).

El que nuevos trabajos ecofisiológicos revelen nuevos patrones, modificaciones y excepciones a las estrategias hídricas de las especies leñosas mediterráneas y a los paradigmas establecidos sobre la eficiencia de estas especies en el uso del agua revela que nuestro conocimiento es aún limitado y posiblemente insuficiente para satisfacer la urgente necesidad de predicciones y recomendaciones precisas para la gestión de los ecosistemas mediterráneos en un mundo cambiante donde la sequía jugará un papel cada vez más determinante.

Agradecimientos Este trabajo se apoya en resultados obtenidos mediante diversos proyectos del Ministerio de Ciencia y Tecnología (ECOFIARB REN2000-0163-P4 y TALMED REN2001-2313 de FV, REN2000-0278 y REN-2001-0003 de JP, 1FD97-0911-C03-01 de EGP) y la colaboración del Depto. de Medio Ambiente del Gobierno de Aragón. JJC escribió este manuscrito gracias a un contrato postdoctoral INIA-CCAA. El trabajo de AV ha sido financiado por la Conselleria de Territorio y Vivienda (Generalitat Valenciana) y Bancaja a través del proyecto “I+D en relación con la Restauración de la Cubierta Vegetal en la Comunidad Valenciana” y el proyecto “REDMED (ENV4-CT97-0682)” financiado por la Comisión Europea.

Bibliografía Abril, M. y R. Hanano. 1998. Ecophysiological responses of three evergreen woody Mediterranean species to water stress. Acta Oecologica 19: 377-387.

Acherar, M. y S. Rambal. 1992. Comparative water relations of four mediterranean oak species. Vegetatio 99-100: 177-184.

Ackerly, D., C. Knight, S. Weiss, K. Barton y K. Starmer. 2002. Leaf size, specific leaf area and microhabitat distribution of chaparral woody plants: contrasting patterns in species level and community level analyses. Oecologia 130: 449 - 457.

Beyschlag, W., H. Pfanz y R. J. Ryel. 1992. Stomatal patchiness in mediterranean evergreen sclerophylls - phenomenology and consequences for the interpretation of the midday depression in photosynthesis and transpiration. Planta 187: 546-553.

Blondel, J. y J. Aronson. 1999. Biology and wildlife of the Mediterranean region. Oxford University Press, New York.

Boyer, J. S. 1996. Advances in drought tolerance in plants. Advances in Agronomy. Academic Press, Brasier, C. M., F. Robredo y J. F. P. Ferraz. 1993. Evidence for Phytophthora cinnamomi involvement in Iberian oak decline. Plant Pathology 42: 140-145.

Broncano, M. J., M. Riba y J. Retana. 1998. Seed germination and seedling performance of two Mediterranean tree species, holm oak (Quercus ilex L.) and Aleppo pine (Pinus halepensis Mill.): a multifactor experimental approach. Plant Ecology 138: 17-26.

Camarero, J. J. 1999. Growth and regeneration patterns and processes in Pinus uncinata Ram treeline ecotones in the Pyrenees and in an isolated population in the western distribution limit in Spain. University of Barcelona, Barcelona.

Chaves, M. M., J. S. Pereira, J. Maroco, M. L. Rodriguez, C. P. P. Ricardo, M. L. Osorio, I. Carvalho, T. Faria y C. Pinheiro. 2002. How plants cope with water stress in the field: photosynthesis and growth. Annals of Botany 89: 907-916.

187

Procesos y mecanismos Corcuera, L., J. J. Camarero y E. Gil-Pelegrin. 2002. Functional groups in Quercus species derived from the analysis of pressure-volume curves. Trees, structure and function 16: 465-472.

Corcuera, L., J. J. Camarero y E. Gil-Pelegrín. 2004. Effects of a severe drought on Quercus ilex radial growth and xylem anatomy. Trees Structure and Function 18: 83-92.

Costa, M., C. Morla y H. Sainz. 1998. Los bosques de la Península Ibérica. Una interpretación geobotánica. Geoplaneta, Barcelona.

Cox, P. M., R. A. Betts y C. D. Jones. 2000. Acceleration of global warming due to carbon-cycle feedbacks in a coupled climate model. Nature 408: 184-187.

Davis, S. D. y H. A. Mooney. 1986a. Tissue water relations of four co-occurring chaparral shrubs. Oecologia 70: 527535.

Davis, S. D. y H. A. Mooney. 1986b. Water use patterns of four co-occurring chaparral shrubs. Oecologia 70: 172177.

De Luis, M., M. F. García-Cano, J. Cortina, J. Raventós, J. C. Gonzaález-Hidalgo y J. R. Sánchez. 2001. Climatic trends, disturbances and short-term vegetation dynamics in a Mediterranean shrubland. Forest Ecology and Management 14: 25-37.

Di Castri, F., D. W. Goodall y R. L. Specht. 1981. Mediterranean-type shrublands. Elsevier Scientific Publishing Company, Amsterdam.

Fernández-Cancio, A. 1997. Naturaleza y significado de „la seca“. Vida Rural 40: 56-58.

Ferrio, J. P., A. Florit, A. Vega, L. Serrano y J. Voltas. 2003. D13C and tree-ring width reflect different drought responses in Quercus ilex and Pinus halepensis. Oecologia 442: 512–518.

Filella, I., J. Llusia, J. Piñol y J. Peñuelas. 1998. Leaf gas exchange and fluorescence of Phillyrea latifolia, Pistacia lentiscus and Quercus ilex saplings in severe drought and high temperature conditions. Environmental and Experimental Botany 39: 213-220.

Gaertner, M. A., O. Christensen, J. A. Prego, J. Polcher, C. Gallardo y M. Castro. 2001. The impact of deforestation on the hydrological cycle in the Western Mediterranean: an ensemble study with two regional climate models.

Climate Dynamics 17: 857-873.

Glaser, R. 2001. Biophysics. Springer-Verlag, Berlin.

Gracia, C., J. Bellot, S. Sabaté, E. Albeza, A. Djema, B. León, B. López, J. M. Martínez, I. Ruíz y E. Tello. 1997.

Análisis de la respuesta de Quercus ilex L. a tratamientos de aclareo selectivo. Páginas: 547-601 En: R. Vallejo, edit. La restauración de la cubierta vegetal en la Comunidad Valenciana. Fundación Centro de Estudios Ambientales del Mediterráneo, Valencia.

Gracia, C., S. Sabaté, B. López y A. Sánchez. 2001. Presente y futuro del bosque mediterráneo: balance de carbono, gestión forestal y cambio global. Páginas: 351-372 En: R. Zamora y F. I. Pugnaire, edit. Aspectos funcionales de los ecosistemas mediterráneos. CSIC-AEET, Granada.

Haase, P., F. I. Pugnaire, S. C. Clark y L. D. Incoll. 1999. Diurnal and seasonal changes in cladode photosynthetic rate in relation to canopy age structure in the leguminous shrub Retama sphaerocarpa. Functional Ecology 13: 640-649.

Hickman, J. C. 1970. Seasonal course of xylem sap tension. Ecology 51: 1052-1056.

Hsiao, T. C. 1973. Plant responses to water stress. Ann. Rev. Plant Physiol. 24: 519-570.

Huntley, B. y T. Webb III. 1988. Vegetation history. Handbook of vegetation. Kluwer Academic Publisher, Dordrecht.

IPCC. 2001. Climate change 2001: the scientific basis. Páginas: En: J. T. Houghton, Y. Ding, J. Griggs, M. Noguer, P. J. Van der Linden, X. Dai, K. Maskell y C. A. Johnson, edit. Third Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change. Cambridge University Press, Cambridge.

Joffre, R., S. Rambal y T. Winkel. 2001. Respuestas de las plantas mediterráneas a la limitación de agua: desde la hoja hasta el dosel. Páginas: 37-85 En: R. Zamora y F. I. Pugnaire, edit. Aspectos funcionales de los ecosistemas mediterráneos. CSIC-AEET, Granada.

Jones, H. G. 1992. Plants and Microclimate. A quantitative approach to environmental plant physiology. Cambridge University Press, Cambridge.

Jones, H. G. y M. B. Jones. 1989. Introduction - some terminology and common mechanisms. Páginas: 1-10 En: H. G. Jones, T. J. Flowers y M. B. Jones, edit. Plants Under Stress. Cambridge University Press, Cambridge.

Kozlowski, T. T., P. J. Kramer y S. G. Pallardy. 1991. The physiological ecology of woody plants. Academic Press., Toronto.

Kramer, P. J. y J. S. Boyer. 1995. Water relations of plants and soils. Academic Press, San Diego.

Lambers, H., F. S. Chapin III y T. L. Pons. 1998. Plant physiological ecology. Springer Verlag, York PA. Larcher, W. 1995. Physiological plant ecology. Ecophysiology and stress physiology of functional groups. SpringerVerlag, Berlin-Heidelberg.

Leiva, M. J. y R. Fernandez-Ales. 1998. Variability in seedling water status during drought within a Quercus ilex subsp. ballota population, and its relation to seedling morphology. Forest Ecology and Management 111: 147-156.

Levitt, J. 1980. Responses of plants to environmental stresses. Academic Press, New York.

188

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante Lo Gullo, M. A. y S. Salleo. 1988. Different strategies of drought resistance in three Mediterranean sclerophyllous trees growing in the same environmental conditions. New Phytologist 108: 267-276.

Ludlow, M. M. 1987. Strategies of response to water stress. Páginas: En: K. H. Kreeb, H. Richter y T. M. Hinckley, edit. Structural and Functional Responses to Environmental Stresses: Water Shortage. SPB Academic Pub, The Hague.

Maheras, P. 1988. Changes in precipitation conditions in the western Mediterranean over the last century. Journal of Climatology 8: 179-189.

Martinez-Ferri, E., L. Balaguer, F. Valladares, J. M. Chico y E. Manrique. 2000. Energy dissipation in drought-avoiding and drought-tolerant tree species at midday during the Mediterranean summer. Tree Physiology 20: 131138.

Martínez-Vilalta, J. y J. Piñol. 2002. Drought-induced mortality and hydraulic architecture in pine populations of the NE Iberian Peninsula. Forest Ecology and Management 161: 247-256.

Martinez-Vilalta, J., J. Piñol y K. Beven. 2002a. A hydraulic model to predict drought-induced mortality in woody plants: an application to climate change in the Mediterranean. Ecological Modelling 155: 127-147.

Martinez-Vilalta, J., E. Prat, I. Oliveras y J. Piñol. 2002b. Xylem hydraulic properties of roots and stems of nine Mediterranean woody species. Oecologia 133: 19-29.

Mediavilla, S. y A. Escudero. 2003. Stomatal responses to drought at a Mediterranean site: a comparative study of co-occurring woody species differing in leaf longevity. Tree Physiology 23: 987-996.

Mediavilla, S. y A. Escudero. 2004. Stomatal responses to drought of mature trees and seedlings of two co-occurring Mediterranean oaks. Forest Ecology and Management 187: 281-294.

Mesón, M. L. y J. M. Montoya. 1993. Factores desencadenantes de la seca de los Quercus en España. Quercus 92: 30-31.

Millán, M. M. 2002. El ciclo hídrico en el Mediterráneo: un estudio del efecto de las masas arboladas. Páginas: 1945 En: J. Charco, edit. La regeneración natural del bosque mediterráneo en la Península Ibérica. ARBA-Ministerio de Medio Ambiente, Madrid.

Mitrakos, K. 1980. A theory for Mediterranean plant life. Acta Oecologica 1: 245-252.

Nardini, A., M. A. Lo Gullo y S. Salleo. 1999. Competitive strategies for water availability in two Mediterranean Quercus species. Plant Cell and environment 22: 109-116.

Nardini, A. y F. Pitt. 1999. Drought resistance of Quercus pubescens as a function of root hydraulic conductance, xylem embolism and hydraulic architecture. New Phytologist 143: 485-493.

Nardini, A. y M. T. Tyree. 1999. Root and shoot hydraulic conductance of seven Quercus species. Annals of Forest Science 56: 371-377.

Nilsen, E. T. 1992. The influence of water stress on leaf and stem photosynthesis in Spartium junceum L. Plant Cell and environment 15: 455-461.

Nilsen, E. T. y D. M. Orcutt. 1996. Physiology of plants under stress. John Wiley & Sons, Inc, New York.

Ogaya, R. y J. Peñuelas. 2003a. Comparative field study of Quercus ilex and Phillyrea latifolia: photosynthetic response to experimental drought conditions. Environmental and Experimental Botany 50: 137-148.

Ogaya, R., J. Peñuelas, J. Martínez-Vilalta y M. Mangirón. 2003b. Effect of drought on diameter increment of Quercus ilex, Phillyrea latifolia, and Arbutus unedo in a holm oak forest of NE Spain. Forest Ecology Management 180: 175-184.

Peñuelas, J. 2001. Cambios atmosféricos y climáticos y sus consecuencias sobre el funcionamiento y la estructura de los ecosistemas terrestres mediterráneos. Páginas: 423-455 En: R. Zamora y F. Pugnaire, edit. Ecosistemas Mediterráneos. Análisis funcional. CSIC-AEET, Madrid.

Peñuelas, J., I. Filella, F. Lloret, J. Pinol y D. Siscart. 2000. Effects of a severe drought on water and nitrogen use by Quercus ilex and Phillyrea latifolia. Biologia Plantarum 43: 47-53.

Peñuelas, J., F. Lloret y R. Montoya. 2001. Severe drought effects on Mediterranean woody flora in Spain. Forest Science 47: 214-218.

Pianka, E. R. 2000. Evolutionary ecology. Benjamin-Cummings, San Francisco.

Poole, D. K. y P. C. Miller. 1975. Water relations of selected species of Chaparral and Coastal sage communities.

Ecology 56: 1118-1128.

Poole, D. K. y P. C. Miller. 1981. The distribution of plant water-stress and vegetation characteristics in Southern California chaparral. American Midland Naturalist 105: 32-43.

Prasad, J. 1996. Plant Ecophysiology. John Wiley & Sons, Inc., India.

Rambal, S. 1992. Quercus ilex facing water stress: a functional equilibrium hypothesis. Vegetatio 99-100: 147-153.

Rambal, S. 1994. Water balance and pattern of root water uptake in Quercus coccifera L. evergreen scrub. Oecología 62: 18-25.

Rambal, S. y G. Debussche. 1995. Water balance of Mediterranean ecosystems under a changing climate. Páginas: 386-407 En: J. M. Moreno y W. C. Oechel, edit. Global change and Mediterranean-type ecosystems. Springer Verlag, New York.

189

Procesos y mecanismos Rehfeldt, G., W. R. Wykoff y C. C. Ying. 2001. Physiological plasticity, evolution, and impacts of a changing climate on Pinus contorta. Climatic Change 50: 355-376.

Reichstein, M., J. D. Tenhunen, O. Roupsard, J. M. Ourcival, S. Rambal, F. Miglietta, A. Peressotti, M. Pecchiari, G. Tirone y R. Valentini. 2002. Severe drought effects on ecosystem CO2 and H2O fluxes at three Mediterranean evergreen sites: revision of current hypotheses? Global Change Biology 8: 999-1017.

Rhizopoulou, S. y K. Mitrakos. 1990. Water relations of evergreen sclerophylls. I. Seasonal changes in the water relations of eleven species from the same environment. Annals of Botany 65: 171-178.

Rodó, X. y F. Comín. 2001. Fluctuaciones del clima mediterráneo: conexiones globales y consecuencias regionales.

Páginas: 1-36 En: R. Zamora y F. I. Pugnaire, edit. Aspectos funcionales de los ecosistemas mediterráneos.

CSIC-AEET, Granada.

Sala, A. y J. D. Tenhnunen. 1994. Site-specific water relations and stomatal response of Quercus ilex L. in a Mediterranean watershed. Tree Physiology 14: 601-617.

Sala, A. y J. D. Tenhunen. 1996. Simulations of canopy net photosynthesis and transpiration in Quercus ilex L. under the influence of seasonal drought. Agricultural and Forest Meteorology 78: 203-222.

Salleo, S. y M. A. Lo Gullo. 1989. Different aspects of cavitation resistance in Ceratonia siliqua, a drought avoiding Mediterranean tree. Annals of Botany 64: 325-336.

Salleo, S., M. A. Lo Gullo, D. De Paoli y M. Zippo. 1996. Xylem recovery from cavitation-induced embolism in young plants of Laurus nobilis: A possible mechanism. New Phytologist 132: 47-56.

Sisó, S., J. J. Camarero y E. Gil-Pelegrín. 2001. Relationship between hydraulic resistance and leaf morphology in broadleaf Quercus species: a new interpretation of leaf lobation. Trees, Struture and Function 15: 341-345.

Smith, T. M., H. H. Shugart, F. I. Woodward y P. J. Burton. 1993. Plant functional types. Vegetation Dynamics & Global Change 272-292.

Sperry, J. S., U. G. Hacke, R. Oren y J. P. Comstock. 2002. Water deficits and hydraulic limits to leaf water supply.

Plant Cell and environment 25: 251-263.

Tenhunen, J. D., P. C. Harley, W. Beyschlag y O. L. Lange. 1987. A model of net photosynthesis for leaves of the sclerophyll Quercus coccifera. Páginas: 339-354 En: J. Tenhunen, F. Catarino, O. Lange y W. Oechel, edit.

NATO ASI Series Vol.G15;: Plant response to stress. Springer-Verlag, Berlin, Heidelberg.

Terradas, J. 2001. Ecología de la vegetación. De la ecofisiología de las plantas a la dinámica de comunidades y paisajes. Ed. Omega, Barcelona.

Turner, N. C. 1986. Adaptation to water deficits: a changing perspective. Australian Journal of Plant Physiology 13: 175-190.

Tyree, M. T. 1999. Water relations and hydraulic architecture. Páginas: 221-268 En: F. I. Pugnaire y F. Valladares, edit. Handbook of functional plant ecology. Marcel Dekker, New York.

Valladares, F. 1999. Architecture, ecology and evolution of plant crowns. Páginas: 121-194 En: F. I. Pugnaire y F. Valladares, edit. Handbook of functional plant ecology. Marcel Dekker, New York.

Valladares, F., L. Balaguer, E. Martinez-Ferri, E. Perez-Corona y E. Manrique. 2002. Plasticity, instability and canalization: is the phenotypic variation in seedlings of sclerophyll oaks consistent with the environmental unpredictability of Mediterranean ecosystems? New Phytologist 156: 457-467.

Valladares, F., E. Martinez-Ferri, L. Balaguer, E. Perez-Corona y E. Manrique. 2000. Low leaf-level response to light and nutrients in Mediterranean evergreen oaks: a conservative resource-use strategy? New Phytologist 148: 79-91.

Valladares, F. y R. W. Pearcy. 1997. Interactions between water stress, sun-shade acclimation, heat tolerance and photoinhibition in the sclerophyll Heteromeles arbutifolia. Plant, Cell and Environment 20: 25-36.

Valladares, F. y F. I. Pugnaire. 1999. Tradeoffs between irradiance capture and avoidance in semiarid environments simulated with a crown architecture model. Annals of Botany 83: 459-470.

Vilagrosa, A., J. Bellot, V. R. Vallejo y E. Gil-Pelegrin. 2003. Cavitation, stomatal conductance, and leaf dieback in seedlings of two co-occurring Mediterranean shrubs during an intense drought. Journal of Experimental Botany 54: 2015-2024.

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CAPÍTULO 7 Tasas de crecimiento en especies leñosas: aspectos funcionales e implicaciones ecológicas Rafael Villar, Jeannette Ruiz-Robleto, José Luis Quero, Hendrik Poorter, Fernando Valladares, Teodoro Marañón

Resumen. Tasas de crecimiento en especies leñosas: aspectos funcionales e implicaciones ecológicas. Las distintas especies vegetales difieren notablemente en su capacidad de crecimiento cuando se cultivan en condiciones parecidas. ¿Cuáles son las causas que determinan un mayor crecimiento? En general, una variable muy simple, a nivel foliar, como es el área específica foliar (la relación entre área y peso foliar) está estrecha y positivamente asociada con las tasas de crecimiento relativo (RGR) (explicando hasta un 80% de la variación de RGR). También otros factores como la fisiología (la tasa de asimilación neta, NAR) puede explicar, aunque en menor grado, las diferencias en RGR entre especies. La distribución de biomasa a las hojas también se encuentra generalmente relacionada positivamente con RGR, mientras que la distribución a raíces lo está negativamente. El papel de la arquitectura de la copa parece que puede tener una importancia mayor en plantas de mayor tamaño. Por otro lado, el peso de una planta en un momento determinado, no solo depende de su RGR sino también del peso inicial, que viene determinado por el peso de la semilla. En cuatro especies de Quercus, el peso de la plántula estaba correlacionado con el peso de la semilla. Sin embargo, la importancia de la semilla era mucho mayor en condiciones de luz limitante (alrededor de un 3%, típica de ambientes de bosque cerrado). Las tasas de crecimiento relativo también estaban asociadas a la concentración de compuestos químicos de la hoja. La concentración de proteínas estaba correlacionada positivamente con RGR, mientras que la concentración de fenoles solubles y lignina lo estaban negativamente. Estos resultados apoyarían la hipótesis de compromiso entre crecimiento y defensa, de forma que la energía que la planta dedica a sintetizar compuestos defensivos es a costa de un menor crecimiento y viceversa. De forma general, las características asociadas a una mayor capacidad de crecimiento son aquellas que están asociadas negativamente a la supervivencia de las plántulas.

Summary. Growth rates of woody plant species: functional aspects and ecological implications. Plant species widely differ in their growth potential when they are grown under similar conditions. What are the factors related to a high growth potential? In general, a simple variable as the specific leaf area (the ratio between leaf area and leaf dry weight) is strongly and positively related to the relative growth rate (RGR) (explaining up to a 80% of variation in RGR). Also another factors as physiology (the net assimilation rate, NAR) can explain, although to a lesser extent, the differences in RGR between spe-

En: Valladares, F. 2004. Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante. Páginas 191-227. Ministerio de Medio Ambiente, EGRAF, S. A., Madrid. ISBN: 84-8014-552-8.

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Procesos y mecanismos cies. The biomass allocation to leaves is generally found to be positively related with RGR, whereas the allocation to roots is negatively related to RGR. The role of the architecture of the plant canopy is of increasing importance in plants of increasing size, but it has not been extensively studied. The biomass of a plant does not only depend on its RGR, but also on the initial biomass, which in the early stages is determined by the seed mass. In four Quercus species, the biomass of the seedlings was positively correlated with the seed mass. However, the importance of the seed mass was higher in shade conditions (about 3 % of incident light, a typical value in closed forest). The relative growth rates were also associated with the concentration of leaf chemical compounds. Protein concentration was positively correlated with RGR, but phenols and lignin concentration were negatively correlated with RGR. These results support the hypothesis of a trade-off between growth and defence: the energy is allocated to the synthesis of defence compounds, but at the expenses of a lower growth rate. In general, the characteristics associated with a higher growth capacity are those negatively related to seedling survivorship.

1. Introducción La regeneración de los árboles y arbustos del bosque es una secuencia demográfica que incluye la producción de frutos, la dispersión de las semillas, su germinación y establecimiento como plántulas. La fase de plántula suele ser crucial en la dinámica de las poblaciones vegetales. La plántula recién emergida ya no tiene la capacidad de resistencia de la semilla, pero tampoco tiene la robustez física de los árboles adultos (Kitajima y Fenner 2000). Durante este período vulnerable, la joven planta debe crecer rápidamente, establecer una raíz profunda que le asegure el agua en los períodos de sequía, competir por el espacio, la luz y los nutrientes con las hierbas y arbustos del sotobosque, y dotarse de defensas químicas y mecánicas para resistir la presión de los herbívoros. Es bien conocido que el crecimiento está influenciado por las condiciones ambientales, por ejemplo las plantas crecen más rápido cuando disponen de abundancia de agua y nutrientes; pero las tasas de crecimiento tienen también un importante componente genético. La tasa de crecimiento resultante del genotipo y del ambiente tiene consecuencias ecológicas en cuanto a la regeneración natural de las poblaciones y la dinámica de las comunidades, asi como implicaciones evolutivas. El componente genético de la tasa de crecimiento se ha comprobado en especies cultivadas en condiciones uniformes que mostraron una gran variabilidad en las tasas de crecimiento y la distribución de biomasa y nutrientes. Estos patrones observados en igualdad de condiciones ambientales reflejarían diferentes presiones selectivas de sus hábitats originales, así como constricciones de su historia filogenética.

El análisis de crecimiento de las plantas se ha desarrollado durante las últimas décadas como una disciplina, relacionada con la ecofisiología y la agronomía, con sus propios conceptos, términos (donde abundan las siglas) y herramientas de cálculo (véanse revisiones en Evans 1972; Hunt 1982, 1990; Poorter 1989a; Lambers y Poorter 1992; cuadros 7.1 y 7.2). El concepto central es la tasa de crecimiento relativo (también conocida por las siglas RGR, del inglés “relative growth rate”), que se define como el incremento de biomasa por unidad de biomasa y tiempo (véase cuadro 7.1). Durante sus primeros estadios, el crecimiento suele tener una dinámica exponencial y suele reflejar diferencias significativas entre especies. Por ejemplo, en un estudio de 24 especies leñosas cultivadas en invernadero, bajo condiciones favorables y cercanas al óptimo para su crecimiento, se observaron grandes diferencias en la evolución del peso con el tiempo (Figura 7.1; sólo se muestran 7 especies para mayor claridad), que reflejaron a su vez las diferencias inherentes entre estas especies en sus respectivas tasas de crecimiento relativo y las diferencias en el peso inicial debido al peso de la semilla (Ruiz Robleto 2002).

192

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

CUADRO 7.1.

Análisis de crecimiento: definiciones y fórmulas La tasa de crecimiento relativo (RGR, siglas del inglés “relative growth rate”) es la medida principal del análisis de crecimiento y se define como la ganancia de biomasa por unidad de biomasa y tiempo.

Asumiendo que el crecimiento de las plántulas en los primeros estadíos suele ser de tipo exponencial, el peso de la plántula en un momento determinado vendría determinado por la ecuación: P2 = P1 * e RGR (t2–t1);

(ecuación 1)

Siendo P2 y P1 el peso de la plántula en los tiempos 2 y 1 (t2 y t1, respectivamente) y RGR la tasa de crecimiento relativo. Si hacemos los logaritmos neperianos a los dos términos de la ecuación, tenemos que: ln P2 = ln P1 + RGR (t2–t1); Despejando, tendríamos la fórmula para calcular la RGR: (ecuación 2) RGR = (ln P2 –ln P1) / (t2–t1) En general, es difícil realizar medidas de la masa total de una misma planta en distintos intervalos de tiempo, condición necesaria para poder calcular su RGR. En algunos estudios (por ej., Villar et al. 1998), que han utilizado plantas en cultivo hidropónico (donde las raíces de las plantas se encuentran en agua enriquecida con nutrientes y aire), se han podido pesar los mismos individuos en diferentes tiempos. Con este método se puede determinar la RGR para cada individuo (calculada a partir del “peso fresco”), pero es necesario comprobar que no se producen interferencias en el crecimiento durante la manipulación y pesado de las plántulas.

Por ello, el método más usado para el cálculo de la RGR consiste en cosechar un número suficiente de plantas (replicados) en tiempos distintos (ver Cuadro 7.2 para más detalles metodológicos).

La tasa de crecimiento se calcula con los promedios de peso en los dos tiempos distintos (ecuación 2), por tanto se necesita un número relativamente elevado de replicados [se recomiendan más de 12 individuos por especie y tiempo, en el caso de las plantas leñosas; ver Poorter y Garnier (1996)]. En cuanto al cálculo para obtener la RGR, se aplica la ecuación 2, pero no es tan sencillo porque el resultado puede variar según la forma de hacer los cálculos. Se puede calcular primero, para cada tiempo, el peso medio (P1 y P2) y a continuación aplicar los logaritmos, y seguir con los cálculos de la fórmula, pero esta opción puede inducir errores (Hoffman y Poorter 2002). Alternativamente, se pueden calcular primero los logaritmos de los pesos individuales de las plantas y luego calcular, para cada tiempo, la media de esos logaritmos; ésta sería la opción recomendable (Hoffmann y Poorter 2002).

La razón de area foliar (LAR, siglas del inglés “leaf area ratio”) es la relación de área foliar y peso total de la planta. Se expresa en m2 (hoja) kg-1 (planta).

El área específica foliar (SLA, siglas del inglés “specific leaf area”) es la relación de área foliar y peso de hoja. Se expresa en m2 (hoja) kg–1 (hoja).

La proporción de hoja (LMF, siglas del inglés “leaf mass fraction”) es la relación de biomasa de hojas y la biomasa total de la planta. Se expresa en kg (hoja) kg–1 (planta).

La razón de área foliar (LAR) es igual al producto de SLA por LMF: [m2 (hoja) kg-1 (planta)] = [m2 (hoja) kg–1 (hoja)] × [kg (hoja) kg-1 (planta)] La tasa de asimilación neta (NAR, siglas del inglés “net assimilation rate”) es la tasa de incremento en el peso de la planta por unidad de área foliar. Se expresa en kg (planta) m–2 (hoja) día–1.

La tasa de crecimiento relativo (RGR) es igual al producto de LAR por NAR: [kg kg–1 día–1] = [m2 (hoja) kg-1 (planta)] × [kg (planta) m–2 (hoja) día–1] Otros parámetros del análisis de crecimiento son: La proporción de tallo (SMF, siglas del inglés “stem mass fraction”) es la relación de biomasa de tallo y biomasa total de la planta. Se expresa en kg (tallo) kg–1 (planta).

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Procesos y mecanismos La proporción de raíz (RMF, siglas del inglés “root mass fraction”) es la relación de biomasa de raíz y biomasa total de la planta. Se expresa en kg (raíz) kg–1 (planta).

El contenido de materia seca (DM, siglas del inglés “dry matter”) es la relación de peso seco y el peso fresco de la planta. Se expresa en kg (peso seco) kg–1 (peso fresco).

Hunt et al. (2002) han publicado un artÍculo en el que se explica como realizar todos estos cálculos y se incluye de un fichero de Microsoft Excel 2000 para realizarlos. Acceso gratuito en la dirección: http://aob.oupjournals.org/content/vol90/issue4/images/data/485/DC1/Mcf214suppl.xls

CUADRO 7.2.

Un método sencillo para hacer un estudio de crecimiento de plántulas El método que se expone a continuación tiene como objetivo conocer las tasas de crecimiento relativo (RGR) durante la fase de plántula, para varias especies leñosas, y durante un intervalo concreto de tiempo; sin tener en cuenta la variación ontogenética de RGR con la edad. El primer paso es conseguir que las semillas de todas las especies germinen aproximadamente al mismo tiempo, para que el inicio del crecimiento de las plántulas esté sincronizado. Para ello conviene conocer previamente los requerimientos de germinación de las diferentes especies [por ej., Catalán Bachiller (1991), García Fayos et al. (2001)]. Cuando sea necesario, se realizarán tratamientos previos para inducir la germinación (por ej., estratificación, escarificación, etc.) y en el caso de especies con baja tasa de germinación, se utilizará un número de semillas suficientemente grande para garantizar un número mínimo de plántulas para el análisis de crecimiento.

Las plantas leñosas exhiben una gran variación en el tiempo de germinación y en el tamaño de semilla, todo ello determina una gran variabilidad en el tamaño inicial de las plántulas. Se recomienda por tanto comenzar con un número suficiente de plántulas, por ejemplo 50 de cada especie, a partir de las cuales seleccionar unos 30 individuos que tengan un tamaño similar en el momento inicial del experimento (se puede considerar el estadio de plántula con 3 a 7 hojas que ya es relativamente independiente de las reservas de la semilla). La razón de elegir los individuos más similares es que la menor dispersión en los tamaños en el estado inicial permite una estima más fiable de la tasa de crecimiento (Poorter y Garnier 1996).

En este momento inicial (t1) se eligen al azar 15 individuos de cada especie; se separan las raíces cuidadosamente del sustrato, metiéndolas en un recipiente con agua y secándolas luego con papel absorbente. Se separan las hojas, tallos y raíces y se van pesando, rápidamente antes de que pierdan agua (será el “peso fresco”), asignándole a cada individuo y sus fracciones un número de identificación. Las hojas se almacenan en una bolsita de plástico, con un poco de papel humedecido (para que no se sequen y deformen) y una etiqueta de identificación, hasta que se mida su área. Conviene colocarlas en un sitio fresco o frigorífico para evitar la pérdida de agua. Por otro lado, los tallos y raíces se guardan en sobres de papel, con su correspondiente identificación de: individuo, fecha de recolección y fracción de la planta (tallo o raíz). Estos sobres se colocan en una estufa a unos 80º C durante al menos 2 días. Al cabo de ese tiempo, los sobres se sacan de la estufa, se colocan rápidamente en un desecador con silica gel (para que no absorban humedad y aumenten de peso), se espera a que se enfríen (al menos media hora) y se pesan (se obtiene así el “peso seco”).

El área foliar se puede medir por varios métodos. Existen medidores automáticos de área foliar, provistos de una cámara de video, tarjeta de digitalización y programa informático de análisis de imagen que permiten medidas de área (además de otras dimensiones: ancho, longitud, etc.) de numerosas hojas con bastante rapidez. Si no se dispone de este sistema, se pueden fotocopiar las hojas o escanearlas y mediante un programa de análisis de imagen, estimar la superficie. Una sencilla alternativa es recortar las siluetas de las hojas fotocopiadas y pesarlas, utilizando un recorte del mismo papel con superficie conocida para calibrar la relación peso/área [ver Castro-Diez (2002) para una explicación más detallada]. Una vez medida la superficie de las hojas, éstas se guardan en sobres de papel, con su identificación, se secan en estufa y se pesan para obtener así el “peso seco”, como se ha indicado para los tallos y raíces.

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Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante Cuando las plantas llevan creciendo un cierto tiempo, por ejemplo 1-2 meses, se realiza la segunda cosecha (tiempo t2). Se repite el proceso descrito anteriormente con los 15 individuos restantes de cada especie. El cálculo de los parámetros del crecimiento de las plántulas en el intervalo t1-t2 se explica en el cuadro 7. 1. Es importante resaltar que el intervalo de tiempo entre las dos cosechas no debe ser muy grande; por ejemplo conviene que el área foliar de la segunda cosecha no supere al doble del área de la primera, porque afectaría los cálculos de las tasas de asimilación neta (NAR) (Poorter 1989a).

Figura 7.1. Variación con el tiempo del peso seco total de plántulas de 7 especies leñosas cultivadas en condiciones uniformes de invernadero (Antúnez et al. 2001; Ruiz Robleto 2002).

Mientras algunas plantas herbáceas crecen (producen) en un día una cantidad de masa equivalente a casi la mitad de su peso total (por ej., 400 mg g-1 día-1 en Arabidopsis thaliana).

En el otro extremo, las especies leñosas suelen presentar valores mucho más bajos (por ej., 10 mg g-1 día-1). Para dar una idea aproximada de esta variabilidad, se pueden citar los intervalos de valores de RGR encontrados en plantas herbáceas (100 - 400 mg g-1 día-1), lianas (promedio de 150 mg g-1 día-1), árboles caducifolios (50 - 200 mg g-1 día-1) y perennifolios (10 - 130 mg g-1 día-1); véanse revisiones en Poorter y Remkes (1990), Reich et al. (1992) y Cornelissen et al. (1996, 1998). ¿A qué se deben estas diferencias tan grandes en las tasas de crecimiento relativo entre las distintas especies? En un principio se puede pensar en una variación en las actividades fisiológicas: por ejemplo, las plantas que crecen más rápido ¿tienen una mayor tasa de fotosíntesis? ¿o una tasa de respiración más baja? ¿o una combinación de ambas?. Una explicación alternativa podría estar basada en diferencias morfológicas: por ejemplo, esas plantas que crecen con más velocidad ¿tienen una mayor proporción de biomasa en hojas? ¿sus hojas son diferentes? ¿la relación entre área y masa, es decir el área foliar específica, es mayor?.

Para contrastar estas hipótesis, la tasa de crecimiento relativo se disecciona en dos componentes: la razón de área foliar (LAR, del inglés ‘‘leaf area ratio’’) y la tasa de asimilación neta (NAR, del inglés ‘‘net assimilation rate’’ o bien ULR, de inglés “unit leaf rate”). La 195

Procesos y mecanismos

razón de área foliar (LAR) se define como la cantidad de área foliar dividida por el peso total de la planta (se expresa en m2 kg-1). La tasa de asimilación neta (NAR) se define como la tasa de incremento en el peso de la planta por unidad de área foliar (se expresa en g m-2 día-1). La tasa de crecimiento relativo (RGR) equivale al producto de LAR por NAR (ver Cuadro 7.1; Evans 1972; Poorter y Remkes 1990).

El componente morfológico del crecimiento, LAR, se puede diseccionar a su vez en dos componentes: el área específica foliar (SLA, del inglés ‘‘specific leaf area’’) y la proporción de masa foliar (LMF, del inglés ‘‘leaf mass fraction’’). El área específica foliar (SLA) se define como la cantidad de área foliar por peso de hoja y es un rasgo morfológico de gran trascendencia funcional y ecológica. La proporción de masa foliar (LMF) se define como la fracción del total de biomasa que la planta distribuye a hojas; es decir una medida de su inversión en órganos fotosintéticos. La razón del área foliar, LAR, por tanto, equivale al producto de SLA por LMF (ver Cuadro 7.1).

Por su parte, el componente fisiológico del crecimiento (NAR) es el resultado del balance neto entre las ganancias por la tasa de fotosíntesis y las pérdidas por las tasas de respiración de hojas, tallos y raíces. No obstante, también intervienen otros factores en NAR, como la distribución de biomasa a diferentes órganos, la composición química y la formación de área foliar (Poorter 1989b).

Al diseccionar las tasas de crecimiento (RGR) entre sus componentes, podemos conocer la contribución relativa de los aspectos morfológicos (LAR, SLA y LMF) frente a los fisiológicos (NAR), en la variabilidad interespecífica de RGR. Si tenemos un conjunto numeroso de especies podremos calcular regresiones entre sus valores promedio de RGR (considerada como variable dependiente) y sus rasgos morfológicos (por ejemplo SLA, LMF) o actividades fisiológicas (NAR) (como variables independientes), para investigar cuáles son las variables que están asociadas en mayor grado a esas diferencias en la velocidad de crecimiento entre distintas especies. ¿Por qué puede ser importante para una planta poseer una tasa de crecimiento rápida?

Una ventaja ecológica sería que consigue un mayor tamaño (biomasa) en menos tiempo, que le permite a su vez captar más recursos (luz, agua y nutrientes) y en definitiva le confiere una mayor capacidad competitiva. Pero lo que supone una ventaja en condiciones ambientales favorables (donde la competencia es un proceso determinante de la supervivencia) puede no serlo en condiciones adversas (por ejemplo, de sequía, altas o bajas temperaturas, escasez de nutrientes, salinidad, etc.) donde lo importante es tener capacidad de tolerancia al estrés. En general, la tolerancia implica un coste energético que supone un menor crecimiento pero a cambio tiene una mayor probabilidad de supervivencia. Basada en esta dicotomía se ha propuesto una clasificación ecológica de las estrategias vegetales (Grime, 1979): las especies competitivas están adaptadas a conseguir tasas altas de crecimiento (productividad), pero a costa de una baja tolerancia al estrés; por el contrario, las especies tolerantes al estrés tienen bajas tasas inherentes de crecimiento (incluso en condiciones favorables) pero una capacidad elevada de soportar el estrés; por último, estarían las especies ruderales que se caracterizan por su resistencia a las perturbaciones, pero que pueden tener tasas altas de crecimiento (durante los intervalos entre perturbaciones). Por otra parte, una tasa rápida de crecimiento, que permita a la plántula escapar pronto de los tamaños pequeños, más vulnerables, requiere unos tejidos de menor densidad que en cambio las vuelven más vulnerables a la acción de los herbívoros y los patógenos; se enfrentan por tanto con un compromiso en la distribución de los recursos entre crecimiento y defensa (Coley 1988; Kitajima y Fenner 2000).

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Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Dentro de las especies leñosas, se pueden distinguir dos grupos funcionales definidos por su longevidad foliar: caducifolias, aquellas plantas cuyas hojas duran menos de un año, mientras que las perennifolias tienen hojas con una longevidad superior al año. Ambos grupos presentan, por lo general, características ecofisiológicas muy contrastadas (Chabot y Hicks 1982; Kikuzawa 1991; Aerts 1995; Villar, Held y Merino 1995; Larcher 2003). Así, las especies con menor longevidad foliar (caducifolias) suelen presentar unas tasas altas de fotosíntesis, una concentración alta de nitrógeno en hoja, y área específica foliar elevada (Reich et al. 1992; Aerts 1995; Reich et al. 1997; Wright et al. 2004), mientras que las concentraciones de compuestos defensivos son bajas (Coley 1988; Ruíz-Robleto 2002). En consecuencia, las plantas caducifolias suelen crecer más rápidamente que las perennifolias (Reich et al. 1992; Cornelissen et al. 1996, 1998; Antunez et al. 2001).

El objetivo general de este capítulo es revisar los aspectos funcionales de las diferencias inter e intraespecíficas en la tasa de crecimiento, de las plantas leñosas mediterráneas durante sus primeros estadios de desarrollo (fase de plántula). Los objetivos particulares son: a) evaluar la importancia relativa de los componentes fisiológicos y morfológicos en las variaciones entre especies de las tasas (inherentes) de crecimiento relativo (RGR); b) evaluar las relaciones entre estas tasas de crecimiento (RGR) con algunos rasgos funcionales de las plantas, como la arquitectura de la copa y la captura de luz, la composición química de la hoja y su longevidad y la resistencia al estrés; c) examinar las principales diferencias entre caducifolias y perennifolias, en cuanto a sus tasas de crecimiento y los rasgos funcionales asociados y las consecuencias ecológicas para su distribución; d) revisar los estudios donde se ha investigado el compromiso entre la tasa de crecimiento de plántulas y la probabilidad de supervivencia; e) examinar la importancia que tiene el peso de la semilla (disponibilidad inicial de recursos) con las tasas de crecimiento de las plántulas y su probabilidad de supervivencia; y f) resumir las principales implicaciones que tienen estos aspectos funcionales y demográficos para la gestión y restauración del bosque.

2. Componentes fisiológicos y morfológicos del crecimiento Cuando se disecciona la RGR en sus componentes, existe un acuerdo casi general en que el componente morfológico, y en particular el área específica foliar (SLA), es el factor más importante tanto para las plantas herbáceas (Poorter 1989b; Poorter y Remkes 1990; Garnier 1992; Lambers y Poorter 1992; Marañón y Grubb 1993; Garnier y Laurent 1994), como para las leñosas (Reich et al. 1992; Huante et al. 1995; Cornelissen et al. 1996; Antúnez et al.

2001). Este rasgo aparentemente simple de la planta, el cociente entre la superficie y el peso de su hoja, puede explicar en ocasiones hasta el 80% de la variación en sus tasas de crecimiento. A pesar de que otros factores, como la proporción de biomasa distribuida en los diferentes órganos, las tasas de fotosíntesis y respiración, o la composición química de la hoja, también deben intervenir de forma decisiva en las tasas de crecimiento.

En un estudio del crecimiento de plántulas de 24 especies leñosas (Tabla 7.1) cultivadas en invernadero, bajo condiciones favorables y cercanas al óptimo se observó que estas especies diferían fuertemente en los valores RGR: desde 82 hasta 4 mg g-1 día-1. Las diferencias morfológicas entre las especies, representadas en el LAR, explicaron la mayor parte (81%) de la variación interespecífica de RGR (Figura 7.2 A). En cambio, las diferencias ‘‘fisiológicas’’ en tasas de asimilación (NAR) sólo explicaron el 36% de la variación interespecífica en RGR (Figura 7.2 B). A su vez, el componente morfológico LAR se pudo diseccionar en el producto de SLA por LMR (Figura 7.3). De ellas, el área foliar específica, SLA, fue el carácter morfológico más relevante, explicando tanto las variaciones inter-específicas en LAR (81%; Figu197

Procesos y mecanismos

TABLA 7. 1.

Conjunto de las 24 especies leñosas utilizadas en el estudio comparativo de tasas de crecimiento relativo entre caducifolias (C) y perennifolias (P). Datos de Antunez et al. (2001) y Ruiz-Robleto (2002). Nomenclatura de las especies según Romero (1984), Castroviejo et al. (1986) y Valdés et al. (1987) Familia

Anacardiaceae Caprifoliaceae

Fagaceae

Leguminosae Moraceae

Oleaceae

Rhamnaceae Rosaceae

Especie

Longevidad foliar

RGR (mg g–1 día –1)

Pistacia terebinthus

C

33,0

Pistacia lentiscus

P

32,4

Lonicera xylosteum

C

35,3

Lonicera implexa

P

8,7

Castanea sativa

C

23,1

Quercus coccifera

P

8,1

Quercus pyrenaica

C

21,0

Quercus ilex subsp. ballota

P

13,1

Quercus robur

C

19,2

Quercus suber

P

20,0

Quercus faginea

C

12,8

Quercus ilex subsp. ilex

P

8,4

Gleditsia triacanthos

C

42,0

Ceratonia siliqua

P

29,2

Ficus carica

C

81,7

Ficus retusa

P

50,7

Fraxinus angustifolia

C

53,0

Olea europaea subsp. sylvestris

P

30,3

Fraxinus ornus

C

22,8

Phillyrea angustifolia

P

17,1

Frangula alnus

C

44,8

Rhamnus alaternus

P

20,9

Prunus dulcis

C

18,1

Prunus lusitanica

P

4,1

ra 7.3 B) como el resultado neto del crecimiento, RGR (64% de la variación; Figura 7.2 C) (Villar et al. inédito). Estos resultados, por lo general, corroboran las tendencias generales encontradas en estudios anteriores.

Existen bastantes evidencias sobre la menor importancia relativa del componente fisiológico sobre el crecimiento de las plantas. Por ejemplo, el coeficiente de correlación entre la fotosíntesis máxima y la tasa intrínseca de crecimiento relativo (RGR) suele ser muy bajo (Poorter et al. 1990). Además, las tasas fotosintéticas máximas son muy parecidas entre diferentes especies, con independencia de que se hayan medido en plantas de clima mediterráneo 198

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Figura 7.2. Análisis de crecimiento de 24 especies leñosas cultivadas en condiciones uniformes de invernadero.

Relación entre las tasas de crecimiento relativo (RGR) y sus componentes: (A) razón de área foliar (LAR); (B) tasa de asimilación neta (NAR) y (C) área específica foliar (SLA). Las líneas representan las rectas de regresión significativas a P< 0,05. Datos de Villar et al. (inédito).

199

Procesos y mecanismos

Figura 7.3. Relación entre la razón de área foliar (LAR) y sus componentes: (A) proporción de hojas (LMF) y (B) área específica foliar (SLA). Las líneas representan las rectas de regresión significativas a P< 0,05. Datos de Villar et al. (inédito).

o de otros ambientes. En general, la principal limitación para la fotosíntesis es la disponibilidad de nitrógeno (Field y Mooney 1986; Bölter 1987; Wright et al. 2004).

Sin embargo, en algunos estudios se ha demostrado que el componente fisiológico (NAR) es importante a la hora de explicar las diferencias en RGR entre especies (Veneklaas y Poorter 1998; Antúnez et al. 2001; Shipley 2003; Villar et al. 2004). También en algunos trabajos (Pereira 1994) la tasa de fotosintesis está relacionada positivamente con el crecimiento. En el trabajo con 24 especies leñosas citado anteriormente (Villar et al. inédito), se ha encontrado que NAR explica una parte significativa (36%) de la variación en RGR. Para 200

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

resolver esta aparente contradicción, se ha propuesto (Shipley 2003) que la importancia de NAR sobre RGR puede efectivamente ser muy alta si las condiciones de radiación son intensas. Estos estudios, que han puesto de manifiesto la importancia de la tasa fotosintética de las hojas sobre el crecimiento de la planta, cuestionan porqué se ha podido subestimar su papel en otros trabajos previos. La mayoría de los experimentos de crecimiento se han realizado en cámaras de cultivo, donde la iluminación suele ser baja (< 300 µmol m-2 s-1 de radiación fotosintéticamente activa). Cuando la intensidad de radiación es baja, la inversión en enzimas fotosintéticos no se maximiza (Lambers et al. 1998) y las diferencias intrínsecas entre especies, respecto a su capacidad fotosintética, no se expresan. Por tanto, en estas condiciones de baja iluminación cobran mayor importancia relativa la morfología y la arquitectura de la copa.

Es decir, se maximiza el LAR pero existen limitaciones para maximizar el NAR, al derivarse el nitrógeno foliar hacia la captura de fotones (Evans et al. 1988). Por otro lado, en condiciones naturales (y en ciertos experimentos de laboratorio), las plántulas a pesar de que están expuestas a radiaciones intensas no pueden aprovecharlas de una forma óptima, bien por las limitaciones en la disponibilidad de nitrógeno, que restringe la cantidad de enzimas fotosintéticos, y/o por los procesos de fotoinhibición (Evans et al. 1988). Queda por tanto por definir más claramente el papel de la tasa fotosintética sobre el crecimiento de las plantas y hasta que punto existe un componente genético en la tasa fotosintética que está en general fuertemente determinada por el ambiente lumínico y la disponibilidad de nutrientes.

En un estudio comparado de los dos grupos funcionales de plantas leñosas –caducifolias frente a perennifolias– se han encontrado diferencias claras en sus patrones de crecimiento (Figura 7.4). En general, el peso seco final de las plántulas (tras cuatro meses de crecimiento) fue mayor para las especies caducifolias que las perennifolias (Figura 7.4A); resultado de unas mayores tasas de crecimiento (RGR) de las plantas caducifolias (Figura 7.4B). Este crecimiento más rápido asociado a la menor longevidad de la hoja, también ha sido encontrado en otros estudios comparativos (por ej., Reich et al. 1992, 1997; Cornelissen et al. 1996, 1998). Sin embargo, haciendo un análisis de contrastes filogenéticos independientes de las 24 especies leñosas, se observó que en 3 de los 12 pares analizados, no existían diferencias significativas en RGR entre los dos grupos funcionales.

Lo interesante a destacar, en el contexto de las componentes de RGR, es que las tasas de asimilación neta (NAR) fueron las responsables de la mayor velocidad de crecimiento de las plantas caducifolias (Figura 7.4 C; significación de P< 0,05), mientras que las diferencias en LAR fueron irrelevantes (Figura 7.4 D; significación de P= 0,26). Sin embargo, un aspecto morfológico, el área foliar específica (SLA) sí que estuvo asociado significativamente a la longevidad de la hoja (Figura 7.4 E) siendo los valores medios de SLA de las caducifolias significativamente mayores (25 m2 kg-1) que los de las perennifolias (16 m2 kg-1). Es interesante también destacar que en cada uno de los 12 pares de especies caducifolia-perennifolia relacionados filogenéticamente se encontraron diferencias significativas en SLA. De esta relación tan consistente entre la variable morfológica SLA y la longevidad de la hoja (carácter caducifolio-perennifolio) se pueden inferir dos consecuencias de ecología evolutiva: 1) El cambio genético desde un ancestro perennifolio a una especie caducifolia más reciente podría venir determinado principalmente por un cambio en SLA. De forma que las variaciones en las demás variables relacionadas con el crecimiento (RGR, LAR, NAR, etc.) serían consecuencia de los cambios en SLA. Según la hipótesis de Lambers y Poorter (1992), la variable diana para la selección natural sería el área foliar específica (SLA) y con sus cambios se obtendrían diferentes tasas de crecimiento (RGR). Además, Chabot y Hicks (1982) han sugerido que el cambio genético 201

Procesos y mecanismos

Figura 7.4. Comparación en los valores medios de 12 especies caducifolias y 12 perennifolias para: (A) peso total de la plántula tras cuatro meses de crecimiento, (B) tasas de crecimiento relativo (RGR), (C) tasa de asimilación neta (NAR), (D) razón de área foliar (LAR), (E) área específica foliar (SLA), (F) proporción de masa de hojas (LMF), (G) proporción de masa de tallos (SMF), y (H) proporción de masa de raíces (RMF). Las barras representan la desviación estándar y la caja el error estándar. Letras diferentes significan que existe una diferencia significativa (P < 0,05) entre caducifolias y perennifolias. Datos de Villar et al. (inédito).

202

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

del carácter perennifolio al caducifolio debe implicar muy pocos genes, ya que se presenta en gran cantidad de géneros distintos.

2) El área foliar específica (SLA) tendría un significado adaptativo, de forma que las especies con alto SLA tendrían ventajas en hábitats productivos a costa de una menor longevidad foliar (i.e. las caducifolias), mientras que las especies con bajo SLA pero mayor longevidad foliar (i.e. las perennifolias) tendrían ventajas en hábitats con escasez de nutrientes y agua (Cornelissen et al. 1996, 1998; Antúnez et al. 2001). Esto explica al menos en parte la distribución diferencial de las especies caducifolias y perennifolias en los ambientes mediterráneos (Blanco et al. 1997; véase apartado 7.6 más adelante).

2.1. Asignación de recursos a los órganos de la planta La planta invierte sus recursos de forma diferente entre los órganos con función de captación de luz y asimilación de dióxido de carbono (hojas), de captación de agua y nutrientes minerales (raíces) y de sostén (tallos). La morfología funcional y en particular la asignación de biomasa a esos diferentes órganos de la planta varía mucho con el desarrollo ontogenético.

Así, las plántulas de las especies leñosas tienen una gran proporción de biomasa foliar (sobre el 40% del peso total), comparable a las plantas herbáceas, mientras que en los árboles y arbustos adultos la mayor parte de la biomasa (70-80%) está en forma de tallos en el tronco y las ramas (Tabla 7.2; Poorter y Nagel 2000).

TABLA 7. 2.

Valores medios de distribución de biomasa para cuatro categorías de especies.

Proporción de la parte aérea con respecto a la parte subterránea (S/R) y proporción de hojas (LMF), tallos (SMF) y raíces (RMF) con respecto al peso total de la planta. Elaboración a partir de Poorter y Nagel (2000): los datos de plántulas (n = 750) y herbáceas (n = 500) fueron extraídos de la literatura; los datos de coníferas y caducifolias pertenecen a plantas adultas y fueron tomados de Körner (1994) Tipo de planta

S/R

LMF

SMF

RMF

Conífera adulta

4,1

0,04

0,76

0,20

Caducifolia adulta

5,2

0,01

0,81

0,17

Plántula leñosa

2,1

0,40

0,28

0,32

Herbácea

2,3

0,46

0,24

0,30

¿Cómo influyen las diferentes proporciones de biomasa asignadas a hojas, tallos y raíces sobre la tasa de crecimiento de la planta? Se podría pensar que una planta que invierte más en tejido foliar tendrá un crecimiento más rápido. En efecto, diversos estudios con especies leñosas han encontrado una correlación positiva entre RGR y la proporción de hoja (Cornelissen et al. 1996; Wright y Westoby 2000; Antúnez et al. 2001). Posiblemente como consecuencia indirecta, también se ha encontrado que RGR estaba correlacionada negativamente con la proporción de biomasa asignada a raíz (Antúnez et al. 2001).

En el ejemplo de las 24 especies leñosas (ya comentado anteriormente) también se ha encontrado una correlación positiva de RGR con la proporción de hojas (Figura 7.5A) y negativa con la proporción de raíz (Figura 7.5B); por otro lado, la proporción de tallo no parece estar relacionada con el crecimiento (Figura 7.5C). De todas formas, hay que tener en cuenta que los coeficientes de regresión son bajos; así las diferencias en proporción de hojas sólo 203

Procesos y mecanismos

Figura 7.5. Análisis de crecimiento de 24 especies leñosas cultivadas en condiciones uniformes de invernadero. Relación entre las tasas de crecimiento relativo (RGR) y las asignaciones de biomasa a los diferentes órganos: (A) hojas (LMF), (B) raíces (RMF) y (C) tallos (SMF). Las líneas continuas representan las rectas de regresión significativas (P< 0,05); mientras que las líneas discontinuas no son significativas (P > 0,05). Datos de Villar et al. (inédito).

204

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

explicarían el 22% de la variación en RGR, mientras que el poder explicativo de la proporción de raíces sería menor, un 19%.

Existe, por tanto, un compromiso para la planta entre una mayor asignación de biomasa a hojas, con la consecuente mayor capacidad para captar luz y dióxido de carbono, redundando en su mayor tasa de crecimiento o bien, en una mayor asignación de biomasa a las raíces, consiguiendo así captar más agua y nutrientes minerales del suelo, pero a la expensa de un menor crecimiento. Desde el punto de vista ecológico, una planta con mayor proporción de biomasa en raíz tendría un crecimiento más lento, pero en cambio podría tener algunas ventajas (una mayor superficie de absorción) y una mayor supervivencia en hábitats donde los recursos del suelo (agua y nutrientes) son limitantes (véase la sección 7 de este capítulo). En una comparación entre especies leñosas típicas de bosque templados (Gran Bretaña) frente a bosques mediterráneos (Penísula Ibérica) cultivadas en las mismas condiciones, se comprobó cómo las especies mediterráneas poseían una tasa de crecimiento menor y una mayor proporción de raíz que podría ser ventajosa en situaciones de sequía o limitación de nutrientes (Castro-Diez 2002).

En cuanto a las diferencias asociadas a la longevidad de la hoja, las plantas perennifolias (en el ejemplo de las 24 especies) mostraron mayor proporción de biomasa asignada a hojas (Figura 7.4F). En cambio, las plantas caducifolias compensaron esa menor proporción de biomasa foliar produciendo hojas con más superficie por masa foliar (mayor SLA, Figura 7.4E); resultando así una razón de área foliar (LAR) semejante entre los dos grupos funcionales (Figura 7.4D). Por otro lado, no se encontraron diferencias en cuanto a la asignación a tallos y raíces (Figuras 7.4G y H).

3. Importancia de la arquitectura de la copa en la absorción de luz, el crecimiento y la supervivencia Las plantas necesitan absorber energía procedente de la luz, a través de las hojas, para sintetizar los compuestos orgánicos, que redundarán en un aumento de biomasa con el tiempo, es decir en su crecimiento. La absorción de luz depende de distintos aspectos como la arquitectura de la copa, el índice de área foliar, el modo en que la superficie fotosintética de la planta esta dispuesta en el espacio y el ciclo estacional en la producción y caída de las hojas; todos estos factores a su vez influirán sobre el crecimiento potencial de la planta.

La distribución espacial del follaje determina dos parámetros clave en la absorción de la luz: el área foliar proyectada y el área foliar expuesta. El área foliar proyectada es la fracción del área foliar que resulta de proyectar la hoja hacia la fuente de luz teniendo en cuenta el ángulo y la orientación de la misma, esto es, el área foliar multiplicada por el coseno del ángulo de incidencia de la luz. Por otro lado, el área foliar expuesta es el área proyectada total menos el área autosombreada por los elementos del follaje. Con una misma área foliar total y mediante las distintas combinaciones posibles entre una serie de parámetros sencillos como la filotaxia (la disposición de las hojas en el tallo), la distancia entre nodos sucesivos, el ángulo foliar y el tamaño de las hojas, se puede conseguir un abanico muy amplio de eficiencias en la absorción de luz (Campbell y Grime 1989; Berendse et al. 1999; Valladares y Brittes 2004).

En un estudio comparado de tres especies: encina (Quercus ilex), madroño (Arbutus unedo) y torvisco (Daphne gnidium), se ha observado que la eficiencia de absorción de radiación fue muy diferente entre las especies, considerando la misma área foliar (Figura 7.6). Quercus ilex presentó los mayores porcentajes de eficiencia de absorción de radiación, mientras que Daphne gnidium tuvo los más bajos, debido a que las hojas de esta última especie presentan un mayor autosombreado al poseer hojas muy juntas y con internodos muy cortos.

205

Procesos y mecanismos

Figura 7.6. Relación entre la eficiencia en la interceptación de radiación y el área foliar de la planta para tres especies leñosas mediterráneas. Los símbolos oscuros son los propios de cada especie considerando que las hojas tienen filotaxia (disposición de las hojas a lo largo del eje) espiral (la característica de las especies). Los símbolos claros representarían la situación de una filotaxia opuesta simulada (hojas opuestas que generan un mayor autosombreado). Modificado de Valladares y Brites (2004).

La disposición de las hojas a lo largo del eje del tallo, también es una característica importante para la eficiencia en la absorción de radiación. En la Figura 7.6 se puede observar que los valores de eficiencia de absorción de radiación son mayores con la filotaxia de tipo espiral (propia de estas tres especies estudiadas) que aquellos calculados con las hojas con una filotaxia opuesta (hojas dispuestas una frente a otra). La disposición de hojas opuestas determina un aumento del autosombreado y por tanto disminuye la eficiencia en la captación de la luz (Valladares y Brites 2004).

La eficiencia de absorción de radiación tiende a disminuir conforme la planta aumenta de área foliar y en general de tamaño (Figura 7.6). Por tanto, el papel de la arquitectura del follaje en la absorción de radiación y en el subsiguiente crecimiento vegetal será cada vez más relevante, ya que a medida que una planta crece, la presencia de un número cada vez mayor de hojas aumenta el autosombreado entre ellas (Figura 7.6). Por otro lado, el autosombreado entre las unidades del follaje crea un ambiente lumínico muy heterogéneo que genera a su vez una gran heterogeneidad en el rendimiento fotosintético de las distintas hojas individuales. En consecuencia, la relación entre crecimiento y área foliar será menos directa para las plantas 206

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

más grandes y con follajes más complejos, respecto a la comúnmente observada en los estudios con plantas pequeñas. Hay que tener en cuenta que la mayor parte de nuestro conocimiento sobre la tasa de crecimiento y los mecanismos que la determinan se ha obtenido con plantas herbáceas y con plántulas de especies leñosas, y se debe tener cautela al realizar extrapolaciones a los árboles y arbustos.

Existen pocos estudios que hayan investigado la importancia de la absorción de la luz sobre el crecimiento. En un experimento con dos especies de matorral (Cistus ladanifer y C. laurifolius) se ha observado que la eficiencia en la absorción de luz tiene una escasa relación con la tasa de crecimiento relativo (Figura 7.7). Las interacciones entre la disponibilidad de recursos (por ejemplo de luz) y el programa genético de cada especie (que determina, en gran medida, el reparto de biomasa en hojas, tallos y raíces), son complejas y por tanto la relación con el crecimiento no siempre es predecible. Además, las dos especies de Cistus mostraron relaciones muy contrastadas, con tasas de crecimiento relativo similares en condiciones de sombra (84 y 71 mg g-1 día-1 para C. ladanifer y C. laurifolius, respectivamente; Figura 7.7) pero muy diferentes a pleno sol (86 y 52 mg g-1 día-1 para C. ladanifer y C. laurifolius, respectivamente). La especie más tolerante a la sombra (C. laurifolius) mostró una eficiencia de absorción de radiación relativamente alta y constante (alredor del 50%), mientras que la especie intolerante a la sombra (C. ladanifer) mostró una eficiencia baja en el tratamiento de sombra (menos del 40%; Figura 7.7). La baja eficiencia en la sombra, sumada a un metabolismo alto (con valores altos de respiración), resultó en una mortalidad significativamente mayor de C. ladanifer en la sombra comparada con la de C. laurifolius.

Figura 7.7. Relación entre la tasa de crecimiento relativo y la eficiencia en absorción de radiación para Cistus ladanifer (circulos, especie intolerante a la sombra) y Cistus laurifolius (triangulos, especie tolerante a la sombra), cultivadas en sol (símbolo en blanco) y en sombra (en negro). Datos de Valladares (inédito).

207

Procesos y mecanismos

Otro aspecto determinante de la captación de luz y que puede influir sobre la tasa de crecimiento es el ritmo de producción y renovación de las hojas. La fenología foliar es parte integrante de la estrategia de captura de luz de las plantas e influye significativamente en la produción vegetal. Se pueden distinguir tres aspectos bien diferenciados: la longevidad foliar (vida media de cada hoja individual), el hábito foliar (follaje siempreverde, caduco o marcescente) y el ritmo de emergencia de las hojas (Kikuzawa 1995, 2003). Se ha comprobado que la longevidad de la hoja está interrelacionada con su costo de construcción (Villar y Merino 2001) y con su tasa fotosintética máxima (Wrigth et al. 2004); de forma que hojas longevas y costosas y con tasas fotosintéticas generalmente bajas compensan sus altos costos de construcción mediante largos períodos productivos. Esta estrategia perennifolia permitiría optimizar el uso de los recursos en condiciones adversas, cuando estos recursos (por ejemplo nutrientes) son escasos (Aerts 1995).

El ritmo de emergencia de las hojas se puede presentar como una producción simultánea (sincronizada) o bien de una forma sucesiva; el tipo de ritmo determinará el ambiente lumínico de las hojas individuales y la eficiencia fotosintética del dosel. Se ha sugerido que la emergencia sucesiva de hojas es propia de hábitats abiertos, mientras que la emergencia simultánea sería más propia de hábitats de sombra (Kikuzawa 1995). En un estudio comparado de ocho especies del género Quercus, se ha podido observar que la fenología foliar estaba asociada a todo un síndrome de caracteres morfológicos y de eficiencia en la captura de luz (Figura 7.8). Las especies siempreverdes, como el alcornoque (Quercus suber) y la encina (Q. ilex) produjeron las hojas de forma sucesiva, siendo las hojas pequeñas, con internodos cortos y una baja eficiencia en la captura de luz. En contraste, las especies caducifolias como los robles (Q. rubra y Q. alba) produjeron las hojas de forma simultánea, siendo hojas grandes y espacia-

Figura 7.8. Análisis en componentes principales de plántulas de dos años, de ocho especies del género Quercus, empleando cinco variables arquitecturales y de eficiencia en interceptación de la luz. Las especies segregadas según el Factor 1 (que absorbió el 74% de la varianza) y el Factor 2 (19,5% de varianza) quedaron agrupadas en tres grupos principales: 1) las especies perennifolias que producen las hojas de forma sucesiva tuvieron un alto autosombreado, internodos cortos y hojas pequeñas (por ejemplo Q. suber); 2) las especies caducifolias que producen las hojas simultáneamente tuvieron un bajo autosombreado, hojas grandes y espaciadas (por ejemplo, Q. rubra); 3) especies marcescentes que fueron intermedias para los caracteres anteriores y mostraron gran inversión relativa en biomasa de soporte y poca en hojas (por ejemplo Q. pyrenaica). Se midieron cinco plántulas de cada especie y se reconstruyeron tridimensionalmente con el programa Yplant (datos inéditos de F. Valladares, J. Esteso y E. Gil-Pelegrín).

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Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

das, y con mayor eficiencia en la captura de luz; confirmando estos resultados las hipótesis de Kikuzawa (1995). En un grupo intermedio se encontraban el roble melojo (Q. pyrenaica) y el quejigo (Q. faginea), que tienen hojas marcescentes, y que presentaron características intermedias entre los dos grupos extremos (perennifolias vs. caducifolias), mostrando una gran inversión en biomasa de soporte y poca en hojas (Figura 7.8).

A pesar de que tanto un incremento en la absorción de la luz o bien del nivel de radiación puede incrementar el crecimiento, niveles elevados de radiación pueden ser una fuente de estrés para las plantas, provocando una limitación en su crecimiento e incluso una menor supervivencia. Ante esta radiación en exceso, las plantas poseen diferentes soluciones o adaptaciones estructurales y fisiológicas. Por un lado, las soluciones estructurales consisten en reducir la exposición de las superficies fotosintéticas al sol, especialmente durante las horas centrales del día, cuando la radiación es máxima, la fotosíntesis está más limitada por el déficit hídrico y el riesgo de sobrecalentamiento es alto. Esta reducción se puede realizar sobre la base de estructuras permanentes, como ángulos solares elevados e internodos cortos, o bien mediante geometrías variables, que permiten un rápido seguimiento fenotípico de las condiciones ambientales. Las especies leñosas mediterráneas se pueden agrupar según estas dos estrategias principales: especies como Heteromeles arbutifolia, Quercus ilex, Retama sphaerocarpa o Stipa tenacissima tienen estructuras permanentes que apenas exponen un 20-30% de su superficie fotosintética a mediodía, mientras que otras como las jaras (Cistus spp.) tienen geometría variable que exponen hasta un 50% de su área foliar total a mediodía, pero sólo durante la estación favorable en la que el agua y la temperatura permiten maximizar la fotosíntesis (Valladares y Pearcy 1998; Berendse et al. 1999; Martínez-Ferri et al. 2000). Las especies de arquitectura variable pueden modificar no sólo el ángulo foliar en unas pocas horas o días, sino también reducir el área foliar total hasta en un 50% o más, mediante la pérdida facultativa de hojas durante la estación desfavorable, evitando así el estrés de una forma eficaz. Las especies siempreverdes y de arquitectura permanente, como la encina (Q. ilex) o la coscoja (Q. coccifera), son tolerantes (y no “evitadoras’’) del estrés lumínico y presentan un rendimiento fotosintético sostenido durante todo el año, en lugar de maximizar el rendimiento en los períodos favorables del año.

Cada vez más evidencias ecofisiológicas indican que la estrategia de la hoja siempreverde no sería la más adecuada para un clima mediterráneo extremo (a pesar de haber sido considerada como paradigma de “adaptación” a este tipo de clima). Los balances negativos de carbono (más pérdidas que ganancias) para muchas especies siempreverdes como la encina (Q. ilex), en particular durante los años muy secos o adversos, podrían estar determinados por la mala eficiencia fotosintética de este tipo de hoja, tanto en su componente estructural como fisiológica. De esta forma, en un escenario de cambio climático, con un aumento de aridez y una acentuación de los valores extremos, se podría predecir una sustitución progresiva de las especies siempreverdes esclerófilas por otras especies más oportunistas y flexibles, como las jaras y las labiadas (romero, lavanda, tomillo, etc.).

4. Influencias del peso de la semilla El peso de la semilla es crucial, como punto de partida, en el tamaño que alcanza la plántula en las primeras etapas, generalmente decisivas, de su crecimiento (Cuadro 7.1, ecuación 1).

En los análisis de crecimiento de plantas leñosas, durante las primeras fases del desarrollo, el peso de la plántula suele estar correlacionado positivamente con el peso de la semilla (Figura 7.9 A). Sin embargo, las tasas de crecimiento relativo (velocidad del crecimiento) suelen estar negativamente correlacionada con el peso de la semilla (por ej., Marañón y Grubb 209

Procesos y mecanismos

1993; Huante et al. 1995; Swanborough y Westoby 1996); es decir, las plántulas procedentes de semillas grandes tienden a crecer más lentamente que las originadas a partir de semillas pequeñas. Aunque esta tendencia no siempre se ha observado en algunos estudios comparativos (por ej., Shipley y Peters 1990; Paz y Martínez-Ramos 2003), o incluso en algún experimento se ha encontrado una relación positiva entre tamaño de semilla y RGR de las plántulas (Osunkoya et al. 1994, con diferentes especies leñosas).

En el ejemplo de las 24 especies leñosas (Villar et al. inédito) ya comentado anteriormente, el peso de semilla no estaba relacionado con la tasa de crecimiento de las plántulas, pero sí lo estaba, de forma negativa, con las variables morfológicas LAR y SLA [véase también el estudio de Hoffmann y Franco (2003) con un resultado parecido]. Se podría pensar que las plántulas emergidas a partir de semillas pequeñas, con menos recursos propios, invertirían preferentemente en área foliar para crecer lo más rápido posible. El área foliar específica (SLA) es una característica morfológica que podría haber sido seleccionada evolutivamente para aumentar la velocidad de crecimiento de las plántulas (como se discutió en el apartado 7.2); precisamente la variación en SLA fue el principal factor explicativo del mayor crecimiento (RGR) de las plántulas de semilla pequeña en el estudio comparativo de Marañón y Grubb (1993).

Por otro lado, la importancia relativa del peso de la semilla sobre el tamaño de la plántula depende, además de la especie, de las condiciones ambientales. En un experimento con plántulas de cuatro especies de Quercus cultivadas en tres niveles de radiación (100, 25 y 3% de luz solar) se encontró una correlación positiva de peso de planta (después de 50 días de crecimiento) con el peso inicial de la semilla (veáse por ejemplo Q. pyrenaica en Figura 7.9 A).

Sin embargo este efecto no fue general para los tres niveles de radiación. En condiciones de poca luz (3%), la variación en el peso de la semilla explicaba hasta el 76% (para Q. ilex) del peso de la plántula (Figura 7.9 B). A estos niveles de radiación (3%) las correlaciones peso semilla- peso plántula fueron positivas y significativas para las cuatro especies. Por el contrario, en las condiciones de máxima radiación (100%), el peso de la plántula fue independiente del peso inicial de la semilla para tres especies, y sólo estuvo marginalmente correlacionado para Q. ilex (Quero et al., inédito). También es interesante resaltar la diferencia entre las cuatro especies en el grado de dependencia de las plántulas respecto del peso de semilla; el orden creciente de dependencia fue: Q. canariensis, Q. suber, Q. pyrenaica y Q. ilex. Las plántulas de Q. ilex fueron las únicas “dependientes” (con correlaciones positivas) de la semilla para los tres niveles de luz (Figura 7.9 B).

Se ha propuesto que existe un compromiso entre producción de semillas y supervivencia de plántulas. Por una parte, el esfuerzo reproductor de la planta madre se puede repartir en muchas semillas pequeñas que darán lugar a plántulas de pequeño tamaño con baja probabilidad de supervivencia. Por el contrario, puede producir pocas semillas pero dotadas individualmente de mayor cantidad de reservas (semillas grandes), que darán lugar a plántulas de mayor tamaño y con mayor probabilidad de sobrevivir (véase revisión en Coomes y Grubb 2003).

En ambientes mediterráneos, una de las variables que puede aumentar la probabilidad de supervivencia es el acceso a agua durante el verano, que se puede conseguir con una mayor proporción de raíz y/o una mayor profundidad. Por tanto, la velocidad del crecimiento de la raíz durante los primeros meses de vida (invierno-primavera) puede ser crucial para que la plántula sobreviva la sequía estival. Lloret et al. (1999) encontraron que las especies con las semillas más grandes tuvieron una mayor supervivencia (Figura 7.10A), que pudo estar relacionada con una mayor dedicación de biomasa a raíces para garantizar una mayor adquisición de recursos (agua y nutrientes) y favorecer su supervivencia (Figura 7.10B). En el mismo ejemplo de las 24 especies leñosas, el peso de la semilla estaba correlacionado positivamente 210

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Figura 7.9. (A) Relación entre el peso fresco de la plátula (con 50 días) y el peso fresco de la semilla para Quercus pyrenaica, cultivadas en condiciones uniformes de invernadero, con tres tratamientos lumínicos: 100% de luz solar (círculo), sombra parcial (25% de luz solar; triángulos), sombra densa (3% de luz solar; cuadrados). (B) Porcentaje de varianza del peso de la plántula (tras 50 días de crecimiento) explicado por el peso de semilla (R2) con respecto a las condiciones lumínicas de cultivo: sombra densa (3%), sombra parcial (25%) y 100 % luz solar para cuatro especies de Quercus estudiadas. Datos de Quero et al. (inédito).

211

Procesos y mecanismos

Figura 7.10. (A) Relación del logaritmo de la supervivencia de la plántula con (A) el logaritmo del peso de la semilla y (B) la proporción de biomasa raíz/parte aérea (R/log parte aérea) para ocho especies leñosas mediterráneas.

Modificado de Lloret et al. (1999).

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Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

con la proporción de raíz (RMF); es decir, las plántulas emergidas de semillas grandes tendían a invertir preferentemente en raíz. En un estudio comparativo de 8 especies leñosas del mismo género (Paz y Martínez-Ramos 2003), se encontró que la probabilidad de supervivencia fue mayor para las plántulas emergidas de semillas más grandes. En el caso extremo, las semillas de tamaño muy pequeño como las de Rhododendron ponticum (menos de 1 mm y sólo 0,05 mg de peso) originan plántulas diminutas que requieren condiciones de humedad uniforme y no sobreviven la sequía estival. Esta especie se considera relicta del Terciario en las montañas del sur de la Península Ibérica donde prácticamente no tiene reproducción sexual (100% de mortalidad de las plántulas en el primer año) y sin embargo es una invasora con éxito en los ambientes más húmedos del centro y oeste de Europa (Mejías et al. 2002). En un escenario de cambio climático, hacia una mayor aridez y sequías estivales más prolongadas, los árboles y arbustos de semilla muy pequeña (por ejemplo las ericáceas como los brezos y el madroño) serían los más sensibles.

Sin embargo, aunque las semillas más grandes suelen tener mayores tasas de germinación (Shipley et al. 1990b), y las plántulas que emergen son más vigorosas (Paz y Martínez Ramos 2003) y tienen más probabilidad de sobrevivir (Dalling y Hubbell 2002), no todo son ventajas. En un experimento con 1200 semillas de Q. ilex que fueron pesadas y luego dispersadas en diferentes micrositios, se encontró que las semillas supervivientes eran significativamente más pequeñas (media de 1,8 g) que las que habían sido depredadas (media de 2,1 g), fundamentalmente por ratones y jabalíes (Gómez 2004). Por tanto, pueden existir presiones selectivas opuestas actuando sobre el tamaño de la semilla; en el caso de Q. ilex sería negativa durante la fase posdispersiva (mayor éxito de las semillas pequeñas) y positiva en la fase de establecimiento (mayor éxito de las plántulas emergidas de semillas grandes).

En una comunidad de bosque mediterráneo existe una variedad muy amplia de tamaños de semillas (desde algunos gramos para los Quercus, hasta algunas cienmilésimas de gramo para las ericáceas; lo que representa cinco órdenes de magnitud). La amplia heterogeneidad del medio en el espacio y el tiempo permite que una mezcla de especies que difieren en sus requerimientos de regeneración (tamaño de semilla, dispersión, germinación, emergencia, crecimiento, defensa, etc.) pueda coexistir en el mismo rodal de bosque (véase capítulo 3).

5. Composición química de la hoja y sus implicaciones ecológicas La composición química de la hoja es una característica importante pues también influye sobre las tasas de crecimiento de las plantas, además de tener implicaciones ecológicas, tanto sobre las tasas de supervivencia (mediante la síntesis de compuestos secundarios defensivos contra los herbívoros), como sobre el reciclado de los nutrientes (modulando las tasas de descomposición de la hojarasca; véase capítulo 17).

Los ocho componentes cuantitativamente más importantes del material vegetal son: minerales, ácidos orgánicos, proteínas, carbohidratos totales estructurales (TSC; del inglés “total structural carbohydrates”), carbohidratos totales no estructurales (TNC; del inglés “total non-structural carbohydrates”), lípidos, lignina y fenoles solubles (Poorter y Villar 1997); constituyendo la suma de todos estos compuestos entre el 80 y el 100% de la biomasa vegetal. Las diferencias en las proporciones de los componentes químicos suelen estar asociadas a presiones selectivas sobre funciones contrastadas y pueden por tanto servir para clasificar grupos funcionales de plantas e inferir las condiciones ecológicas en las que han evolucionado (Poorter y Bergkotte 1992; Van Arendonk y Poorter 1994; Martínez et al. 2002).

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Procesos y mecanismos

Las tasas de crecimiento relativo de distintas especies pueden estar correlacionadas con las concentraciones de algunos compuestos químicos de la hoja. Por ejemplo, en un estudio de 24 especies herbáceas se encontró que el crecimiento más rápido (mayores RGR) estaba asociado a las concentraciones más altas de proteínas y minerales y negativamente a las concentraciones de hemicelulosa y lignina (Poorter y Bergkotte 1992).

La hipótesis del compromiso entre crecimiento y defensa explicaría los patrones de composición química de la hoja (Rhoades y Cates 1976; Coley 1988). Según esta hipótesis, la planta se enfrenta a un compromiso energético entre sintetizar compuestos defensivos (que tienen un coste metabólico de síntesis y almacenamiento) o invertir su energía en otras funciones como crecimiento, mantenimiento y/o reproducción. En un estudio pionero (Coley 1988) de 41 especies tropicales, se encontraron evidencias de este compromiso entre crecimiento y defensa. Las especies que tenían las tasas de crecimiento mayores, lo conseguían a costa de tener las hojas con menos defensas químicas con el consiguiente ahorro de energía; pero estas especies eran más susceptibles a ser defoliadas por los herbívoros. Por el contrario, las plantas que tenían más compuestos defensivos en sus hojas crecían más lentamente, al dedicar gran parte de la energía a defensa; pero poseían la ventaja de ser menos vulnerables a los herbívoros. Unos resultados semejantes se han obtenido en un estudio comparado de 16 especies leñosas, la mayor parte mediterráneas (Ruiz Robleto 2002). Las especies con tasas de crecimiento relativo alto contenían concentraciones altas de proteínas en las hojas (Figura 7.11A), mientras que las de crecimiento lento se caracterizaron por tener concentraciones altas de compuestos defensivos, como fenoles solubles y lignina (Figura 7.11B y C).

Otra de las categorías de compuestos químicos que puede estar relacionada con el crecimiento son los carbohidratos no estructurales (almidón, sacarosa, fructosa y glucosa), ya que suelen tener una función de reserva y están asociados a la capacidad de rebrote y recuperación después de una perturbación por defoliación masiva (por ejemplo: corta, herbivoría, incendio, etc) (Mc Pherson y Williams 1998; Canham et al. 1999; Paula 2004). En un estudio comparativo de tres especies de brezo, el crecimiento de los rebrotes (después de una corta experimental de toda la parte aérea) fue mayor en Erica arborea, la especie que tenía la mayor cantidad de reservas de almidón en sus raíces (Paula 2004).

La reserva de nutrientes minerales también puede influir sobre el crecimiento y la supervivencia de las plantas. Dentro de una misma especie, se ha observado que las mayores concentraciones de nitrógeno y potasio en hojas estaban asociadas a la mayor supervivencia de las plántulas (Villar-Salvador 2003).

La mayoría de los estudios sobre la composición química se ha centrado en las hojas, que aunque pueden constituir un 40 % de la biomasa en las plántulas jóvenes, sólo representan entre el 1 al 4% de la biomasa total de los árboles adultos (Tabla 7.2; véase Poorter y Nagel 2000). Por tanto, dada su importancia cuantitativa también sería importante estudiar la composición química de tallos y raíces y su relación con el crecimiento y otros aspectos ecológicos importantes. Desgraciadamente no existen muchos estudios que combinen estos aspectos.

La importancia de los estudios de composición química estriba en que no es sólo la cantidad de biomasa vegetal la que determinan los flujos de energía hacia niveles tróficos superiores y la producción secundaria de un ecosistema, sino también de forma muy importante la calidad del material vegetal (determinado principalmente por su composición química y las proporciones de hojas, tallos y raíces) (Begon et al. 1988).

Otra de las ventajas de los estudios de composición química es que permiten analizar la economía de la planta, ya que permite calcular el costo de construcción (CC) de un órgano, es 214

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Figura 7.11. Relación entre las tasas de crecimiento relativo y la concentración en hojas de (A) proteínas, (B) fenoles solubles y (C) lignina. Datos de Villar et al., inédito.

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Procesos y mecanismos

decir la energía necesaria para sintetizar todos los componentes de ese órgano. Técnicamente, el CC se expresa como la cantidad de glucosa utilizada en la construcción de un gramo de biomasa (Penning de Vries et al. 1974; Williams et al. 1987). El costo de construcción dependerá de la contribución relativa de los compuestos más “caros” energéticamente, como los lípidos, lignina, fenoles y proteínas, frente a los más “baratos”, como los carbohidratos (TSC y TNC), ácidos orgánicos y minerales. La energía necesaria para sintetizar cada uno de los tipos de compuestos químicos se ha estimado a partir de las rutas bioquímicas de síntesis de estos compuestos. Estimas de los costos específicos de esos compuestos se pueden encontrar en Merino, Field y Mooney (1984) y Poorter y Villar (1997). Es de esperar que las plantas con tejidos más costosos tengan un crecimiento más lento. En parte, el alto costo puede estar originado por los compuestos químicos de defensa que aumentan la supervivencia a cambio de un menor crecimiento, según la hipótesis del compromiso entre defensa y crecimiento (Rhoades y Cates 1976; Coley 1988).

A nivel de planta completa, existe una diferencia en CC entre órganos, de forma que las hojas son más costosas que los tallos (Poorter y Villar 1997); en parte debido a su mayor contenido en proteínas (uno de los compuestos más “caros” energéticamente). En las últimas décadas se ha generado una considerable base de datos sobre el costo de construcción, principalmente de hojas, que ha permitido conocer la variación en el costo de construcción entre distintas especies, comparar diferentes grupos funcionales de plantas, los valores medios en biomas contrastados, o el posible efecto del aumento de dióxido de carbono en la atmósfera sobre el CC de las plantas (Poorter y Villar 1997; Poorter y De Jong 1999; Villar y Merino 2001).

Una de las conclusiones generales de estos estudios es que la variación en el costo de construcción puede ser muy grande (hasta de un 200 %). Por ejemplo los valores más bajos de CC de hojas se han encontrado en Ficus carica (1,1 g glucosa g-1) y los más altos en Heteromeles arbutifolia (2,3 g glucosa g-1) (véanse valores de CC para plantas mediterráneas en Merino et al. 1984; Merino 1987; Villar y Merino 2001).

Una de las hipótesis más contrastadas respecto al CC, ha sido si existen diferencias en el CC de las hojas con diferente longevidad (concretamente perennifolias frente a caducifolias). Por lo general, se ha encontrado que las hojas caducas son menos costosas que las perennes (Miller y Stoner 1979; Merino 1987; Sobrado 1991; Villar y Merino 2001). En un estudio del costo de construcción de las hojas de 162 especies, procedentes de diversos biomas (Villar y Merino 2001), se comprobó que las hojas caducas eran significativamente menos costosas que las perennes, pero esa diferencia era relativamente pequeña (promedio del 6%) y no explicaría las grandes diferencias en la tasa de crecimiento entre las plantas de los dos grupos funcionales (las caducifolias crecen por termino medio un 67% más rápido que las perennifolias, Figura 7.4 B).

La composición química de las hojas, además de su función directa en la defensa contra los herbívoros, tiene consecuencias indirectas sobre las tasas de descomposición de la hojarasca y el reciclado de nutrientes minerales en el bosque (véase capítulo 17; Grime et al. 1996; Cornelissen et al. 1999). En general, las hojas ricas en compuestos defensivos tendrán tasas menores de descomposición y se acumularán en el suelo; aunque también intervienen las condiciones de temperatura, humedad y tipo de suelo, así como los organismos descomponedores. Se ha sugerido que las hojas perennes esclerófilas, con larga vida y contenidos bajos de nitrógeno y otros nutrientes minerales, serían seleccionadas en hábitats donde los suelos son pobres (Loveless 1962; Monk 1966). Por un lado, las plantas perennifolias tienen tasas bajas de crecimiento y tendrían por tanto menos necesidad de nutrientes; por otro, las hojas tienen contenidos bajos en nutrientes minerales que además se retranslocan en parte (sobre todo los más móviles como el potasio y el nitrógeno) durante la senescencia y antes de la caída de la 216

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

hoja. La hojarasca tiene por tanto poca riqueza en nutrientes minerales, y además se liberan muy lentamente; en este tipo de bosque sobre suelos pobres, la mayor parte de los nutrientes minerales está retenida en la biomasa de los árboles.

En resumen, el estudio comparado de la composición química de la hoja para las diferentes especies que componen una comunidad nos proporciona una información valiosa sobre su ecología funcional: refleja la intensidad de la presión selectiva de la herbivoría; permite evaluar el flujo de energía hacia los niveles tróficos superiores (Begon et al. 1988); informa sobre el reciclado de nutrientes y carbono; los patrones de diferencias entre especies ayudan a explicar su separación de nichos y en general, contribuye a la comprensión del funcionamiento de los ecosistemas (véanse revisiones en Grime et al. 1996; Cornelissen et al. 1999).

6. Distibución de caducifolias y perennifolias Como hemos visto en las secciones anteriores, la longevidad de la hoja está asociada a su morfología funcional (SLA), composición química (proteínas y compuestos defensivos contra los herbívoros), costo de construcción, y todo ello afecta a la tasa de crecimiento, capacidad competitiva y probabilidad de supervivencia, tanto de la plántula como de los arbustos y árboles adultos. En el ambiente mediterráneo coexisten especies con una longevidad foliar muy diferente, pero es de esperar que las especies con hojas de vida corta (caducifolias) tengan diferentes preferencias de hábitat que las de vida larga (perennifolias).

El verano mediterráneo se caracteriza por las altas temperaturas (pueden superar los 40 ºC) y la falta de lluvias; mientras que durante el invierno las temperaturas son bajas (con frecuentes heladas) y las precipitaciones son abundantes. Los períodos más favorables para el crecimiento de las plantas son el otoño y la primavera, cuando las temperaturas son suaves y la disponibilidad de agua es abundante (Di Castri y Mooney 1973; Dunn et al. 1976). Por el contrario, en los períodos adversos (invierno y verano) las plantas tienen que equilibrar sus balances de carbono y agua mediante diversos mecanismos.

La estrategia perennifolia, y en particular la hoja esclerófila se ha considerado como una adaptación para evitar la pérdida de agua. Este tipo de hoja tiene las paredes celulares engrosadas, espesas cutículas protectoras y cubiertas pelosas o céreas; características que permite reducir la transpiración cuando la planta se encuentra sometida a estrés hídrico (Larcher 2003; véase capítulo 6). El área foliar específica (SLA) de la hoja esclerófila es relativamente baja (ver ejemplo de las 24 especies en la figura 7.4 E y los trabajos de Reich et al. 1992; Eamus et al.

1999; Castro-Díez et al. 2000; Villar y Merino 2001), debido principalmente a que las hojas son gruesas y no a que sean más densas (Turner 1994; Castro-Díez et al. 2000; Ruiz-Robleto 2002).

Estas adaptaciones a evitar la pérdida de agua y a resistir las altas temperaturas tienen el coste fisiológico de reducir la absorción de dióxido de carbono atmosférico y con ello la fotosíntesis. Sin embargo, la persistencia de la hoja durante todo el año le permite tener un período de actividad fotosintética más prolongado (Dunn et al. 1976). En un estudio comparativo de 22 plantas leñosas mediterráneas, las perennifolias crecieron durante más tiempo (promedio de 3,7 meses) que las caducifolias (promedio de 2,5 meses) (reanálisis de los datos en Castro-Díez et al. 2003). Por tanto, es de esperar que las especies perennifolias tiendan a ocupar los hábitats más secos y calurosos donde serían más tolerantes que las caducifolias.

Por otro lado, la esclerofilia también se ha considerado como una adaptación a la falta de nutrientes (Turner 1994; Salleo y Nardini 2000). La proporción de especies con hoja perenne (o en general bajo SLA), en el bosque suele estar correlacionada negativamente con la fertili217

Procesos y mecanismos

dad de los suelos (Loveless 1962; Monk 1966; Nielsen et al. 1996; Lusk et al. 1997). En un análisis de suelos de bosques ibéricos (datos de Montoya y López-Arias 1997), se ha encontrado que los bosques dominados por especies perennifolias son significativamente más pobres en nitrógeno y carbono orgánico, presentan una textura con más porcentaje de elementos gruesos y mayor densidad aparente; por tanto son de mayor pedregosidad y menor capacidad de retención de agua y nutrientes, en comparación a los bosques de caducifolios (Villar et al. inédito). Las especies de hoja esclerófila son más eficaces en la utilización de los nutrientes limitantes y deben tener ventajas en los hábitats de suelos pobres (Aerts 1995).

Por el contrario, las plantas con estrategia caducifolia evitan las condiciones adversas del invierno perdiendo la hoja (previamente retranslocan parte de sus nutrientes) y manteniendo una actividad metabólica muy baja. Durante el verano sufren una mayor pérdida de agua y son más sensibles a la sequía que las perennifolias. Su mayor ventaja radica en que las hojas, con área específica foliar elevada, tienen mayor capacidad para adquirir energía solar y dióxido de carbono, y por tanto obtienen una mayor ganancia de carbono (mediante la fotosíntesis) (Wright et al. 2004); determinando unas altas tasas de crecimiento y mayor capacidad competitiva. En el estudio de las 24 especies leñosas, el peso final de las especie caducifolias fue mayor que el de las perennifolias (Figura 7.4 A) y además si se comparan los 12 pares caducifolia-perennifolia filogenéticamente relacionados, en todos ellos la especie caducifolia presentaba un mayor peso que la perennifolia (Villar et al. inédito). Por ello, las especies caducifolias tienden a distribuirse en los bosques con mayor disponibilidad de agua (bosques de ribera, zonas de montaña, fondos de valle, laderas norte, etc.) y en suelos más fértiles y con mayor contenido en materia orgánica (Blanco et al. 1997; Villar et al. inédito).

Como hemos visto anteriormente, la capacidad defensiva contra los herbívoros también está relacionada con la longevidad de la hoja (Coley 1988; sección 7.5). Las hojas con mayor contenido de compuestos químicos defensivos (fenoles solubles o lignina) son las más longevas (y las de menor tasa de crecimiento) con respecto a las hojas de vida corta (y con mayor capacidad de crecimiento) (Figura 7.11 B y C). Por tanto, la presión de los herbívoros también podría ser un factor determinante de la distribución diferencial de perennifolias y caducifolias en distintos hábitats. En un estudio en Sierra Nevada (Granada) se ha comprobado como la baja densidad de individuos adultos de una especie caducifolia (arce, Acer opalus subsp. granatense) frente a una perennifolia (pino albar, Pinus sylvestris var. nevadensis) se debe a que el arce es muy consumido por los ungulados mientras que el pino lo es mucho menos (Zamora, Gómez y Hodar 2001).

7. Compromisos entre crecimiento y supervivencia Durante los primeros estadios de desarrollo, la plántula se encuentra sometida a presiones selectivas con frecuencia opuestas y contradictorias. Por un lado, algunas características morfológicas y fisiológicas favorecen un crecimiento más rápido, que supone una mayor capacidad competitiva y a medio plazo mayor supervivencia; mientras que otras características morfológicas y químicas, a menudo antagónicas a las primeras, les confieren mayor capacidad defensiva y mayor supervivencia a corto plazo.

Entre las características asociadas a mayores tasas de crecimiento, se pueden destacar: mayor área específica foliar (SLA), mayor asignación de biomasa a hojas y menor a raíces, concentración alta de proteínas en hojas y baja de fenoles y lignina, menor costo de construcción de la hoja, alta tasa de fotosíntesis neta y reducido control estomático (veáse secciones 7.2 y 7.5). En cuanto a las características que confieren una mayor supervivencia, depende de 218

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

cual sea la causa de mortalidad. En el ambiente mediterráneo, se pueden distinguir cuatro causas principales de mortalidad: déficit de agua (sequía), déficit de nutrientes en el suelo, déficit de carbono y daños causados por la herbivoría (Cuadro 7.3; véase una discusión general sobre el nicho de regeneración en el capítulo 3).

La selección de determinadas variables para favorecer el crecimiento más rápido puede tener efectos contraproducentes para su supervivencia en condiciones de estrés hídrico (SLA y área foliar elevadas, baja proporción de raíces y escaso control estomático), de pobreza de nutrientes en el suelo (proporción de raíces baja, hojas de vida corta y ricas en proteínas), o con una presión fuerte de los herbívoros (SLA elevada, concentraciones foliares bajas de fenoles y lignina y altas concentraciones foliares de proteínas). Únicamente en el caso de que una baja supervivencia estuviera relacionada con el déficit de carbono (mayores gastos respiratorios que ganancias fotosintéticas), serían favorables las características seleccionadas para maximizar las tasas de crecimiento (tasas de fotosíntesis altas y mayor proporción de área foliar respecto al peso de la planta). Esta limitación sería importante en condiciones de sotobosque sombreado.

Comparativamente, la sequía y el daño causado por los herbívoros son las principales causas de mortalidad de las plántulas en los matorrales y bosques mediterráneos (véanse capítulos 3, 6 y 8) y por tanto suponen presiones selectivas fuertes y contrarias a la maximización de las tasas de crecimiento. En los ambientes mediterráneos adversos (sequía estacional, fuerte presión de herbívoros), con fluctuaciones climáticas poco predecibles y perturbaciones (incendios) recurrentes, tendrán más éxito las especies con características asociadas a la resistencia de eventos súbitos o prolongados de estrés; y por tanto, serán especies de crecimiento lento (Cuadro 7. 3; Grime 1979; Valladares et al. 2000).

Estas tendencias generales evolutivas, reflejadas en las diferencias entre especies, pueden no coincidir con lo que podemos encontrar dentro de una especie. En general, las plantas más grandes y con mayor concentración de nutrientes tienen mayor ganancia de carbono (por fotosíntesis), lo cual determina una mayor cantidad de reserva de carbohidratos que se puede destinar a crecimiento aéreo y radical. Estas plantas con mayor crecimiento, en particular de la parte radical, tendrán mayor absorción de agua y nutrientes, y durante el período crítico estival podrían ser más resistentes al estrés hídrico, resultando en una mayor supervivencia (Villar Salvador 2003). Es decir, a nivel intraespecífico se puede asociar mayor crecimiento con mayor supervivencia.

Sin embargo, no siempre un mayor crecimiento implica mayor supervivencia. Por ejemplo, un rápido crecimiento en primavera, cuando las condiciones de luz y humedad son favorables, pueden comprometer la supervivencia de la plántula durante la sequía estival. Si el crecimiento primaveral supone una inversión preferente en superficie foliar, con una estructura xilemática de vasos grandes por los que la savia puede discurrir con rapidez, la planta estará en malas condiciones para resistir la sequía por dos razones: la superficie foliar amplia significa una gran transpiración y pérdida de agua, mientras que el xilema de vasos grandes es más susceptible de embolias y cavitación (Villar Salvador et al. 1997).

El balance en la inversión de biomasa entre parte aérea y parte radical tiene una gran incidencia tanto en el crecimiento como en la supervivencia y en muchas ocasiones puede tener aspectos contradictorios. Por un lado, la mayor proporción de parte aérea es positiva para el crecimiento durante la estación favorable, pero aumenta la transpiración y desajusta el balance hídrico de la planta durante la sequía, reduciendo su probabilidad de supervivencia (Cuadro 7.3 y Figura 7.10 B). Por otro lado, la mayor proporción de parte radical, aunque beneficia la capacidad de captar agua durante la sequía, puede actuar como sumidero de carbono y 219

Procesos y mecanismos

CUADRO 7.2.

Variables relacionadas con crecimiento y supervivencia Las principales variables morfológicas, fisiológicas y de composición química que están bien asociadas a la tasa crecimiento o la supervivencia de las plantulas de ambientes mediterráneos se clasifican en función de los principales factores que limitan la supervivencia en este tipo de ambientes.

Factor limitante

Supervivencia

Variables de la planta

Tasa de crecimiento

Alto SLA Déficit de agua

Baja

Gran área foliar Baja proporción de raíz

Alta

Escaso control estomático

Déficit de nutrientes

Baja

Baja proporción de raíz Longevidad foliar corta

Alta

Bajas tasas de fotosíntesis Déficit de carbono

Baja

Neta

Baja

Baja área foliar/ peso planta

Herbivoría (eliminación

Alto SLA Baja

de biomasa por herbívoros)

Herbivoría, fuego, roza, etc. (eliminación parte aérea)

220

Bajo contenido en fenoles y lignina

Alta

Alto contenido en proteínas

Alta

Alta concentración de almidón

No influye

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

determinar un balance de carbono negativo (mayores gastos respiratorios dada una mayor proporción de raíces y menores entradas por fotosíntesis, dado la menor proporción de hojas) (Villar-Salvador 2003).

Al igual que se ha comentado antes para variables morfológicas, también la importancia de la composición química en determinar las relaciones entre crecimiento y supervivencia expuestas en el cuadro 7.3 se modifican sustancialmente cuando se considera a nivel intraespecífico (dentro de una especie). Por ejemplo, se ha encontrado una relación positiva entre la concentración de nitrógeno (o de proteínas) en hojas y la supervivencia de los plantones tanto de pino carrasco (Pinus halepensis; Oliet et al. 1997) como de pino piñonero (Pinus pinea; Villar-Salvador 2003).

Otros compuestos químicos que no parecen estar relacionados con la capacidad de crecimiento (como la acumulación de carbohidratos solubles) si pueden tener una importancia grande para la supervivencia en determinadas situaciones. Por ejemplo, un mayor contenido de azúcares en tallos y raíces puede ser ventajoso para la planta cuando sufre una perturbación que supone la pérdida parcial o total de las hojas o de toda la parte aérea (fuego, roza, herbivoría, caída de la hoja por sequía), ya que a partir de las reservas se pueden movilizar los carbohidratos para el crecimiento de los rebrotes y el mantenimiento de la planta determinando una mayor supervivencia bajo estas condiciones (Mc Pherson y Williams 1998, Canham et al.

1999, Villar Salvador 2003; Paula 2004). Además, este contenido en azúcares puede servir como protector osmótico ante la sequía y reducir el punto de congelación dando protección ante eventos de frío intenso (Larcher 2003).

8. Implicaciones para la gestión y conservación El conocimiento de la capacidad de crecimiento de las plantas leñosas durante su estadio más vulnerable (la fase de plántula), de las características intrínsecas que la determinan y de la influencia de las variables ambientales sobre este crecimiento es un requisito esencial para la comprensión de la ecología de la regeneración del bosque mediterráneo. Además, este conocimiento es de gran utilidad para las actuaciones silvícolas de repoblación y para la conservación del bosque. Paradójicamente, existe en la actualidad poca información básica sobre la capacidad regenerativa de los árboles y arbustos mediterráneos y sin embargo se realizan cuantiosas y costosas actuaciones de reforestación con distintas especies.

Se ha visto que los avances en el conocimiento del funcionamiento ecofisiológico de las plántulas de especies leñosas mediterráneas aumenta el éxito en su producción de vivero, con fines de reforestación y restauración ecológica (Peñuelas y Ocaña 2000). Por ejemplo, dadas las bajas tasas de crecimiento de las especies leñosas mediterráneas, se recomienda el uso moderado de fertilizantes, especialmente en el caso de leguminosas, durante su preparación en vivero antes del transplante a campo (Valladares et al. 2002). En general es recomendable una selección estricta del material genético de partida (semillas, estaquillas, etc.) no sólo por razones de protección de la diversidad genética sino porque las adaptaciones locales de los ecotipos o variedades de la zona donde se vaya a realizar la reforestación influyen decisivamente en el éxito de la actuación (García Fayos et al. 2001; Villar-Salvador 2003).

Existe una cierta controversia sobre las interacciones (positivas, negativas o neutras) de la vegetación existente y el éxito de las plantaciones (ver capítulos 12 y 13). Por una parte, se aportan evidencias de que las plantas herbáceas y arbustivas existentes pueden interferir con 221

Procesos y mecanismos

el crecimiento de las nuevas plantas y dificultar los proyectos de restauración (por ej., Kolb et al. 1996; Jurena y Archer 2003). En el caso de las especies leñosas mediterráneas hay que tener en cuenta que ya tienen de por sí unas tasas inherentes de crecimiento bastante bajas. Se ha comprobado experimentalmente que la eliminación selectiva de las plantas herbáceas en la zona reforestada, especialmente en el primer año, aumenta la disponibilidad de agua y nutrientes en el suelo e incrementa la supervivencia de los plantones (Navarro y Fragero 2004). No obstante, en estudios de interferencia hierba - plántula de árbol (en clima templado) también se ha encontrado una gran variedad de situaciones, dependiendo de la especie utilizada en la plantación (Kolb, Bowersox y McCormick 1990).

Por otra parte, la cubierta vegetal puede ejercer efectos positivos sobre los sistemas que se pretenden restaurar o reforestar. En primer lugar, previene la erosión del suelo, en particular si la zona a reforestar está en ladera con fuertes pendientes (véase capítulo 11). En segundo lugar, puede facilitar el desarrollo de las plántulas en determinadas condiciones de estrés ambiental, aliviando el exceso de radiación y mejorando las propiedades del suelo (véanse capítulos 12 y 13). Por ejemplo, se ha comprobado que el esparto (Stipa tenacissima) favorece la supervivencia de las plántulas de lentisco (Pistacia lentiscus) en condiciones de aridez (Maestre, Bautista y Cortina 2003). Aunque este efecto facilitador es significativo sólo en los niveles intermedios de estrés hídrico; no se manifiesta en las condiciones más favorables (sin poco estrés) ni cuando el estrés hídrico es extremo (Maestre y Cortina 2004).

Desde la perspectiva del viverista, una planta de calidad es aquella capaz de alcanzar un desarrollo (supervivencia y crecimiento) óptimo en un medio determinado y, por tanto, cumplir los objetivos establecidos en un plan de restauración (Villar-Salvador 2003). El análisis de las tasas de crecimiento y sus condicionantes morfológicos y fisiológicos, tanto en condiciones del vivero como tras su implantación en campo, pueden contribuir a establecer la calidad de planta. Por ejemplo, se utiliza como criterio de calidad el tamaño del brinzal (biomasa adquirida en un tiempo dado) y existe una normativa al respecto. En los trabajos de restauración en clima mediterráneo se prefieren plantas pequeñas porque deben mantener mejor una economía hídrica durante las primeras sequías después del transplante. Sin embargo, algunas evidencias han mostrado que las plántulas más grandes tienen menor riesgo de mortalidad y mayor crecimiento (ver apartado 7.7; Oliet et al. 1997; Villar-Salvador 2003). Por otro lado, hay que tener en cuenta, cuando se seleccionan las plantas de vivero que las más grandes no siempre son las de mayor tasa de crecimiento; pueden ser más viejas (con mayor tiempo de crecimiento) y tener las raíces deformadas en el interior del contenedor, teniendo una supervivencia baja al ser transplantadas al campo.

La composición química también puede ser un indicador de la “calidad” de la planta para los programas de reforestación. Se ha comprobado que las concentraciones de nitrógeno o potasio en el momento del transplante están correlacionadas con la supervivencia del brinzal (Villar-Salvador 2003). Otros compuestos como los carbohidratos no estructurales o los compuestos defensivos podrían ser utilizados como criterios de calidad, al estar relacionados con la supervivencia (ver apartado 7.7). Sería recomendable por tanto investigar sobre criterios funcionales de calidad de planta (como, por ejemplo, la concentración foliar de nutrientes, carbohidratos no estructurales y compuestos defensivos).

La capacidad de resistencia a la sequía y a la pobreza de los suelos es otro criterio utilizado para evaluar la calidad de planta. Una práctica común de vivero es “endurecer” la planta previamente, bien cultivándola con cierto estrés hídrico o bien con sustrato pobre en nutrientes, antes de transplantarla a campo. Sin embargo ciertos estudios han mostrado que las plantas más vigorosas, mejor fertilizadas y más capaces de crecer activamente son las que tie222

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

nen mejor supervivencia en campo (Villar-Salvador 2003), por lo que los tratamientos clásicos como el “endurecimiento” requieren revisión y una comprobación experimental de sus efectos en diversas combinaciones de especies y localidades.

Otra cuestión importante, de cara al éxito de una repoblación, se refiere a la elección de plantación frente a siembra. Por lo general, tiende a utilizarse con más frecuencia el trasplante de plántulas crecidas en viveros. Sin embargo, la siembra directa de semillas puede ser una buena alternativa al transplante, ya que evita los problemas causados por la deformación radical en los envases y ahorra los gastos de vivero y transporte. En un estudio experimental a pequeña escala, se comparó la supervivencia y el crecimiento de brinzales de alcornoque (Q. suber) y de melojo (Q. pyrenaica), procedentes de semilla y de plantas de una savia (Quero et al., inédito). La supervivencia de los brinzales de siembra directa fue mayor que la de los transplantados. Esto fue en parte debido a un mayor crecimiento en profundidad de la raíz de los brinzales de siembra, mientras que las raíces de las plantas transplantadas conservaban la forma y profundidad del envase del vivero.

En general, tanto para el cultivo de plantas en vivero y la reforestación de zonas degradadas, como para la restauración y conservación de poblaciones y comunidades naturales mediante regeneración asistida, es preciso conocer los principios de morfología funcional, ecofisiología, nutrición y química ecológica que condicionan las tasas de crecimiento y la capacidad de resistencia (a sequía, herbivoría, pobreza de suelos, etc.) de los árboles y arbustos en su fase inicial y más crítica: la plántula. Además, este conocimiento permitirá predecir la susceptibilidad diferencial de especies y variedades al cambio climático. Por ejemplo, el incremento de la aridez podría afectar más a las especies de semilla pequeña como ciertas ericáceas, y en general, el aumento de las oscilaciones climáticas podría perjudicar a especies de crecimiento rápido y uso poco conservativo de los recursos.

Agradecimientos Agradecemos a Isabel Antúnez, María Angeles Reina, Paco Conde, Patricia Galindo y Ana Murillo por su ayuda en los experimentos citados en esta revisión. Jeannette Ruíz-Robleto disfrutó de una beca de la Agencia Española de Cooperación Internacional (AECI) en la Universidad de Córdoba. Durante la revisión, R. V., T. M. y J. L. Q. han recibido financiación de la Comisión Interministerial de Ciencia y Tecnología (Ministerio de Ciencia y Tecnología) para los proyectos PB98-1031 “Regeneración del bosque mediterráneo: tasa de crecimiento de especies leñosas” y REN2002-4041-C02-02 “La heterogeneidad como condicionante de la regeneración y restauración de los bosques en ambientes mediterráneos” (HETEROMED) y forman parte de la Red Andaluza de Ecología del Bosque Mediterráneo (REDBOME). Parte de los resultados se han obtenido mediante diversos proyectos del Ministerio de Ciencia y Tecnología (ECOFIARB REN2000-0163-P4 y TALMED REN2001-2313) de F.V.

Bibliografía Aerts, R. 1995. The advantages of being evergreen. Trends in Ecology and Evolution 10: 402-415.

Antúnez, I., E. C. Retamosa, y R. Villar. 2001. Relative growth rate in phylogenetically related deciduous and evergreen woody species. Oecologia 128:172-180.

Begon, M., J. H. Harper, y C. R. Townsend. 1988. Ecología: individuos, poblaciones y comunidades. Omega, Barcelona, España.

Berendse, F., H. de Kroon, W. G. Braakhekke. 1999. Acquisition, use, and loss of nutrients. Páginas 315-346 en: F. I. Pugnaire, y F. Valladares (editores). Handbook of functional plant ecology. Marcel Dekker, New York, Estados Unidos.

223

Procesos y mecanismos Blanco, E., M. A. Casado, M. Costa, R. Escribano, M. García, M. Genova, A. Gómez, F. Gómez, J. C. Moreno, C. Morla, P. Regato, y H. Sainz. 1997. Los bosques ibéricos. Editorial Planeta, Barcelona, España.

Campbell, B. D. y J. P. Grime. 1989. A comparative study of plant responsiveness to the duration of episodes of mineral nutrient enrichment. New Phytologist 112: 261-267.

Canham, C. D., R. K. Kobe, E. F. Latty, y R. L. Chazdon. 1999. Interspecific and intraspecific variation in tree seedling survival: effects of allocation to roots versus carbohydrate reserves. Oecologia 121: 1-11.

Castro-Diez, P. 2002. Factores que limitan el crecimiento de la vegetación leñosa mediterránea. Respuestas de las plantas: de organo a comunidad. Páginas 47-85 en: J. Charco (editor). La regeneración natural del bosque mediterráneo en la península ibérica. ARBA-Ministerio de Medio Ambiente, Madrid, España.

Castro-Diez, P., G. Montserrat-Marti, y J. H. C. Cornelissen. 2003. Trade-offs between phenology, relative growth rate, life form and seed mass among 22 Mediterranean woody species. Plant Ecology 166: 117-129.

Castro-Díez, P., J. P. Puyravaud y J. H. C. Cornelissen. 2000. Leaf structure and anatomy as related to leaf mass per area variation in seedling of a wide range of woody plant species and types. Oecologia 124:476-486.

Castroviejo, S., M. Laínz, G. López González, P. Montserrat, F. Muñoz Garmendia, J. Paiva, y P. Villar. 1986- . Flora Ibérica. Plantas vasculares de la Península Ibérica e Islas Baleares. Real Jardín Botánico, C.S.I.C., Madrid, España.

Catalán Bachiller, G. 1991. Semillas de árboles y arbustos forestales. ICONA, M.A.P.A., Madrid, España.

Coley, P. D. 1988. Effects of plant growth rate and leaf lifetime on the amount and type of anti-herbivore defence.

Oecologia 74: 531-536.

Coomes D. A. y P. J. Grubb. 2003. Colonization, tolerance, competition and seed-size variation within functional groups. Trends in Ecology and Evolution 18: 283-291.

Cornelissen, J. H. C., P. Castro-Diez, y R. Hunt. 1996. Seedling growth, allocation and leaf attributes in a wide range of woody plant species and types. Journal of Ecology 84: 755-765.

Cornelissen, J. H. C., P. Castro-Díez y A. C. Carnelli. 1998. Variation in relative growth rate among woody species: scaling up. Páginas 363-392 en: H. Lambers, H. Poorter y M. van Vuuren (editores). Inherent Variation in Plant Growth. Physiological mechanisms and ecological consequences. Backhuys Publishers, Leiden, Países Bajos.

Cornelissen, J. H. C., N. Perezharguindeguy, S. Diaz, J. P. Grime, B. Marzano, M. Cabido, F. Vendramini, y B. Cerabolini. 1999. Leaf structure and defense control litter decomposition rate across species and life forms in regional floras on 2 continents. New Phytologist 143: 191-200.

Chabot, B. F., y D. J. Hicks. 1982. The ecology of leaf life spans. Annual Review of Ecology and Systematics 13: 229-59.

Dalling, J.W., y S.P. Hubbell. 2002. Seed size, growth rate and gap microsite conditions as determinants of recruitment success for pioneer species. Journal of Ecology 90: 557-568.

Di Castri, F., y H. A. Mooney. 1973. Mediterranean type ecosystems: origin and structure. Ecological Studies, vol 7.

Springer, Berlin, Alemania.

Dunn, E. L., F. M. Shropshire, L. C. Song, y H. A. Mooney. 1976. The water factor and convergent evolution in mediterranean-type vegetation. Páginas 492-505 en: O. L. Lange, L. Kappen y E. D. Schulze (editores). Ecological Studies Analysis and Synthesis, Vol 19. Springer-Verlag, Berlin, Alemania.

Eamus, D., B. Myers, G. Duff, y R. Williams. 1999. A cost-benefit analysis of leaves of eight Australian savanna tree species of differing leaf life-span. Photosynthetica 36: 573-586.

Evans, G. C. 1972. The quantitative analysis of plant growth. Blackwell Scientific Publications. Oxford, Reino Unido.

Evans, J. R., S. von Caemmerer y W. W. Adams III. 1988. Ecology of photosynthesis in sun and shade. CSIRO, Melbourne, Australia.

Field, C., y H. A. Mooney. 1986. The photosynthesis-nitrogen relationship in wild plants. Páginas 25-55 en: T. J. Givinish (editor). On the economy of plant form and function. Cambridge Univ, Cambridge, Reino Unido.

García-Fayos, P., J. Gulias, J. Martínez, A. Marzo, J. P. Melero, A. Traveset, P. Veintimilla, M. Verdú, V. Cerdán, M. Gasque, y H. Medrano. 2001. Bases ecológicas para la recolección, almacenamiento y germinación de semillas de especies de uso forestal de la Comunidad Valenciana. Back de Llavors Forestals, Conselleria de Medi Ambient, Generalitat Valenciana, Valencia, España.

Garnier, E. 1992. Growth analysis of congeneric annual and perennial grass species. Journal of Ecology 80: 665-675.

Garnier, E. y G. Laurent. 1994. Leaf anatomy, specific mass and water content in congeneric annual and perennial grass species. New Phytologist 128: 725-736.

Gomez, J. M. 2004. Bigger is not always better: Conflicting selective pressures on seed size in Quercus ilex. Evolution 58: 71-80.

Grime, J. P. 1979. Plant strategies and vegetation processes. Wiley, Chicchester, Reino Unido.

Grime, J. P, J. H. C. Cornelissen, K. Thompson, y J. G. Hodgson. 1996. Evidence of a causal connection between anti-herbivore defence and the decomposition rate of leaves. Oikos 77: 489-494.

Hoffmann, W. A., y A. C. Franco. 2003. Comparative growth analysis of tropical forest and savanna woody plants using phylogenetically independent contrasts. Journal of Ecology 91: 475–484

224

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante Hoffmann W.A., y H. Poorter. 2002. Avoiding bias in calculations of relative growth rate. Annals of Botany 90: 37-42.

Huante, P., E. Rincón, y I. Acosta. 1995. Nutrient availability and growth rate of 34 woody species from a tropical deciduous forest in Mexico. Functional Ecology 9: 849-858.

Hunt, R. 1982. Plant Growth Curves. The Functional Approach to Plant Growth Analysis. Edward Arnold, Londres, Reino Unido.

Hunt, R. 1990. Basic growth analysis. Unwin Hyman, Londres, Reino Unido.

Hunt, R., D. R. Causton, B. Shipley, y A. P. Askew. 2002. A modern tool for classical growth analysis. Annals of Botany 90: 485-488.

Jurena, P. N. y S. Archer. 2003. Woody plant establishment and spatial heterogeneity in grasslands. Ecology 84: 907919.

Kikuzawa, K. 1991. A cost-benefit analysis of leaf habit and leaf longevity of trees and their geographical pattern.

The American Naturalist 138: 1250-63.

Kikuzawa, K. 1995. Leaf phenology as an optimal strategy for carbon gain in plants. Canadian Journal of Botany 73: 158-163.

Kikuzawa, K. 2003. Phenological and morphological adaptations to the light environment in two woody and two herbaceous plant species. Functional Ecology 17: 29-38.

Kolb, T. E., T. W. Bowersox y L. H. McCormick. 1990. Influences of light intensity on weed-induced stresses of tree seedlings. Canadian Journal of Forest Research 20: 503-507.

Kolb, T. E., T. W. Bowersox, L. H. McCormick, K. C. Steiner, G. Rink y C. A. Budelsky. 1996. Effects of shade and herbaceous vegetation on first-year germination and growth of direct-seeded northern red oak, white ash, white pine, and yellow-poplar. Seventh Central Hardwood Forest Conference, March 5-8, 1989. General-Technical, Estados Unidos.

Körner, C. 1994. Biomass fractionation in plants: a reconsideration of definitions based on plant functions. Páginas 173-185 en: J. Roy, y E. Garnier. A whole plant perspective on carbon-nitrogen interactions. SPB Academic Publishing, La Haya, Países Bajos.

Lambers, H., F. S. Chapin III y T. L. Pons. 1998. Plant physiological ecology. Springer Verlag, NewYork, Estados Unidos.

Lambers, H., y H. Poorter. 1992. Inherent variation in growth rate between higher plants: A search for physiological causes and ecological consequences. Advances in Ecological Research 23: 187-261.

Larcher, W. 2003. Physiological Plant ecology. Springer-Verlag. Berlin, Alemania.

Loveless, A. R. 1962. Further evidence to support a nutritional interpretation of sclerophylly. Annals of Botany 26: 551-561.

Lusk, C.H., O. Contreras, y J. Figueroa. 1997. Growth, biomass allocation and plant nitrogen concentration in Chilean temperate rainforest tree seedlings: effects of nutrient availability. Oecologia 109: 49-58.

Lloret, F., C. Casanovas, y J. Penuelas. 1999. Seedling survival of Mediterranean shrubland species in relation to root : shoot ratio, seed size and water and nitrogen use. Functional Ecology 13: 210-216.

Maestre, F. T., S. Bautista, y J. Cortina. 2003. Positive, negative, and net effects in grass-shrub interactions in Mediterranean semiarid grasslands. Ecology 84: 3186–3197.

Maestre, F. T., y J. Cortina. 2004. Do positive interactions increase with abiotic stress? A test from a semi-arid steppe. Proceedings of the Royal Society of London Series B-Biological Sciences (en prensa).

Marañón, T., y P. J. Grubb. 1993. Physiological basis and ecological significance of the seed size and relative growth rate relationship in Mediterranean annuals. Functional Ecology 7: 591-599.

Martínez, F., Y. O. Lazo, R. M. Fernández-Galiano, y J. A. Merino. 2002. Chemical composition and construction cost for roots of Mediterranean trees, shrub species and grassland communities. Plant, Cell and Environment 25: 601-608.

Martinez-Ferri, E., L. Balaguer, F. Valladares, J. M. Chico, y E. Manrique. 2000. Energy dissipation in drought-avoiding and drought-tolerant tree species at midday during the Mediterranean summer. Tree Physiology 20: 31138.

Mc Pherson, K., y K. Williams. 1998. The role of carbohydrate reserves in the growth, resilence, and persistence of cabbage palm seedlings (Sabal palmeto). Oecologia 117: 460-468.

Mejías, J. A., J. Arroyo, y F. Ojeda. 2002. Reproductive ecology of Rhododendron ponticum (Ericaceae) in relict Mediterranean populations. Botanical Journal of the Linnenan Society 140: 297-311.

Merino, J. A. 1987. The costs of growing and maintaining leaves of mediterranean plants. Páginas 553-564 en: J. D. Tenhunen, F. M. Catarino, O. L. Lange, y W. C. Oechel (editores). Plant response to stress. NATO ASSI Series, Vol G15, Springer-Verlag, Berlín, Alemania.

Merino, J. A., C. Field, y H. A. Mooney. 1984. Construction and maintenance costs of mediterranean-climate evergreen and deciduous leaves. Acta Oecologica 19: 211-229.

Miller, P.C., y W. A. Stoner. 1979. Canopy structure and environmental interactions. Páginas 428–458 en: O. T Solbrig, S. Jain, G. B Jhonson y P. H. Raven (editores). Topics in Plant Population Biology. Columbia University Press, New York, Estados Unidos.

225

Procesos y mecanismos Monk, C. D. 1966. An ecological significance of evergreenness. Ecology 47: 504-505.

Montoya, R., y M. López-Arias. 1997. La red europea de seguimiento de daños en los bosques (Nivel 1). España 1987-1996. Publicaciones del O. A. Parques Nacionales, MMA, Madrid, España.

Navarro, R., y B. Fragero. 2004. Establishment of Quercus ilex L. subsp. ballota [Desf.] Samp. using different weed control strategies in Southern Spain. Environmental Management and Restoration (enviado).

Nielsen, S. L., S. Enríquez, C. M. Duarte, y K. Sand-Jensen. 1996. Scaling maximum growth rates across photosynthetic organisms. Functional Ecology 10: 167-175.

Osunkoya, O. O., J. E. Ash, M. S. Hopkins, y A. W. Graham. 1994. Influence of seed size and seedling ecological atributes on sade-tlerance of rain-forest tree species in northern queensland. Journal of Ecology 82: 149163.

Paula Juliá, S. 2004. Análisis funcional de la capacidad de regeneración de tres especies de brezos rebrotadores (Erica australis, E. scoparia y E. arborea) tras perturbaciones severas recurrentes. Tesis Doctoral, Universidad de Cádiz, España.

Paz, H., y M. Martinez-Ramos. 2003. Seed mass and seedling performance within eight species of Psychotria (Rubiaceae). Ecology 84: 439-450.

Penning de Vries F. W. T., A. H. M. Brunsting y H. H. van Laar. 1974. Products, requirements and efficiency of biosynthesis: a quantitative approach. Journal of Theoretical Biology 45: 339 - 377.

Peñuelas, J. L. y L. Ocaña. 2000. Cultivo de plantas forestales en contenedor. MAPA, Madrid, España.

Pereira, J.S. 1994. Gas exchange and growth. Páginas 147-181 en: E. D. Schulze, M. M. Caldwell (editores). Ecophysiology of photosynthesis. Springer-Verlag, Berlin, Alemania.

Poorter, H. 1989a. Growth analysis: towards a synthesis of the classical and the functional approach. Physiolgia Plantarum 75: 237-244.

Poorter, H. 1989b. Interspecific variation in relative growth rate: On ecological causes and physiological consequences. Páginas 45-68 en: H. Lambers, M. L. Cambridge, H. Konings y T. L. Pons (editores). Causes and consequences of variation in growth rate and productivity of higher plants. SPB, La Haya, Países Bajos.

Poorter, H., y M. Bergkotte. 1992. Chemical composition of 24 wild species differing in relative growth rate. Plant, Cell and Environment. 15: 221-229.

Poorter, H. y R. De Jong. 1999. A comparison of specific leaf area, chemical composition and leaf construction costs of field plants from 15 habitats differing in productivity. New Phytologist 143: 163-176.

Poorter, H. y E. Garnier. 1996. Plant growth analysis: an evaluation of experimental design and computational methods. Journal of Experimental Botany 47: 1343-1351.

Poorter, H. y O. Nagel. 2000. The role of biomass allocation in the growth response of plants to different levels of light, CO2, nutrients and water: a quantitative review. Australian Journal of Plant Physiology 27: 1191-1191.

Poorter, H., y C. Remkes. 1990. Leaf area ratio and net assimilation rate of 24 wild species differing in relative growth rate. Oecologia 83: 553-559.

Poorter, H., C. Remkes, y H. Lambers. 1990. Carbon and nitrogen economy of 24 wild species differing in relative growth rate. Plant Physiolgy 94: 621-627.

Poorter, H. y R. Villar. 1997. The fate of acquired carbon in plants: chemical composition and construction costs.

Páginas 39-72 en: F. A. Bazzaz, y J. Grace (editores). Resource allocation in plants. Academic Press, San Diego, Estados Unidos.

Reich, P. B., M. B. Walters, y D. S. Ellsworth. 1992. Leaf life-span in relation to leaf, plant, and stand characteristics among diverse ecosystems. Ecological Monographs 62: 365-392.

Reich, P. B., M. B. Walters, y D. S. Ellsworth. 1997. From tropics to tundra: Global convergence in plant functioning. Proceedings of the National Academy of Sciences 94: 13730-13734.

Reich, P. B., D. S. Ellsworth, y M. B. Walters. 1998. Leaf structure (specific leaf area) modulates photosynthesisnitrogen relations: evidence from within and across species and functional groups. Functional Ecology 12: 948958.

Rhoades, D.F., y R. G. Cates. 1976. Toward a general theory of plant-antiherbivore chemistry. Páginas 168-213 en: J.W. Wallace, y R. L. Mansell (editores). Biochemical interactions between plants and insects. Plenum Press, New York, Estados Unidos.

Romero, P. 1984. Itinerario botánico por el parque de María Luisa de Sevilla. Instituto de Ciencias de la Educación, Universidad de Sevilla, España.

Ruíz-Robleto, J. 2002. Ecofisiología de especies caducifolias y perennifolias relacionadas filogenéticamente. Tesis Doctoral. Universidad de Córdoba, España.

Salleo, S., y A. Nardini. 2000. Sclerophylly: evolutionary advantage or mere epiphenomenon? Plant Biosystems 134: 247-259.

Shipley, B. 2002. Trade-offs between net assimilation rate and specific leaf area in determining relative growth rate: relationship with daily irradiance. Functional Ecology 16: 682-689.

Shipley, B. y R. H. Peters. 1990. The allometry of seed weight and seedling relative growth rate. Functional Ecology 4: 523-529.

226

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante Sobrado, M.A. 1991. Cost-benefit relationships in deciduous and evergreen leaves of tropical dry forest species.

Functional Ecology 5: 608-616.

Swanborough, P. y M. Westoby. 1996. Seedling relative growth rate and its components in relation to seed size: phylogenetically independent contrasts. Functional Ecology 10: 176-184.

Turner, I. M. 1994. Quantitative analysis of leaf form in woody pants from the worlds major broadleaved forest types.

Journal of Biogeography 21: 413-419.

Valdés, B., S. Talavera, y E. Fernández-Galiano. 1987. Flora vascular de Andalucía Occidental. Ketres editora, Barcelona, España.

Valladares, F., y D. Brittes. 2004. Leaf phyllotaxis: does it really affect light capture? Plant Ecology 174: 11-17.

Valladares, F., E. Martinez-Ferri, L. Balaguer, E. Perez-Corona y E. Manrique. 2000. Low leaf-level response to light and nutrients in Mediterranean evergreen oaks: a conservative resource-use strategy? New Phytologist 148: 7991.

Valladares, F. y R. W. Pearcy. 1998. The functional ecology of shoot architecture in sun and shade plants of Heteromeles arbutifolia M. Roem., a Californian chaparral shrub. Oecologia 114: 1-10.

Valladares, F., P. Villar, M. Fernández-Pascual, S. Domínguez, J. L. Peñuelas y F. I. Pugnaire. 2002. Early performance of the leguminous shrub Retama sphaerocarpa: effect of fertilization versus Rhizobium inoculation.

Plant and Soil 240: 253-262.

Van Arendonk, J. C. M., y H. Poorter. 1994. The chemical composition and anatomical structure of leaves of grass species differing in relative growth rate. Plant, Cell and Environment. 17: 963-970.

Veneklaas, E. J. y L. Poorter. 1998. Growth and carbon partitioning of tropical tree seedlings in contrasting light environments. Páginas 337-361 en: H. Lambers, H. Poorter y M. M. I.van Vuuren (editores). Inherent variation in plant growth. Backhuys Publishers, Leiden, Países Bajos.

Villar-Salvador, P., P. Castro-Diez, C. Perez-Rontome y G. Montserrat-Marti. 1997. Stem xylem features in three Quercus (Fagaceae) species along a climatic gradient in NE Spain. Trees, Structure and Function 12: 90-96.

Villar, R., A. A. Held, y J. Merino. 1995. Dark leaf respiration in light and darkness of an evergreen and a deciduous plant species. Plant Physiology 107: 421-427.

Villar, R., y J. Merino. 2001. Comparison of leaf construction costs in woody species with differing leaf life-spans in contrasting ecosystems. New Phytologist 151: 213-226.

Villar, R., Veneklaas E. J., P. Jordano, H. Lambers. 1998. Relative growth rate and biomass allocation in 20 Aegilops (Poaceae) species. New Phytologist 140: 425-437.

Villar, R., T. Marañón, J. L. Quero, P. Panadero, F. Arenas y M. Lambers. Variation in growth rate of 20 Aegilops species (Poaceae) in the field: The impotance of net assimilation rate or specific leag rea depends or the time scale. 2004. Plant and Soil 000: 1-17.

Williams, K., F. Percival, J. Merino, H. A. Mooney. 1987. Estimation of tissue construction cost from heat of combustion and organic nitrogen content. Plant, Cell and Environment 10: 725-734.

Wright, I.J., P. B. Reich, M. Westoby, D. D. Ackerly, Z. Baruch, F. Bongers, J. Cavender-Bares, F. S. Chapin, J. H. C. Cornelissen, M. Diemer, J. Flexas, E. Garnier, P. K. Groom, J. Gulias, K. Hikosaka, B. B. Lamont, T. Lee, W. Lee, C. Lusk, J. J. Midgley, M. L. Navas, Ü. Niinemets, J. Oleksyn, N. Osada, H. Poorter, P. Poot, L. Prior, V. I. Pyankov, C. Roumet, S. C. Thomas, M. G. Tjoelker, E. J. Veneklaas, R. Villar. 2004. The world-wide leaf economics spectrum. Nature 428: 821-827.

Wright, I.J., y M. Westoby. 2000. Cross-species relationships between seedling relative growth rate, nitrogen productivity and root vs leaf function in 28 Australian woody species. Functional Ecology 14: 97-107.

Zamora, R., J. M. Gómez, y J. A. Hodar. 2001. Las interacciones entre plantas y animales en el Mediterráneo: importancia del contexto ecológico y el nivel de organización. Paginas 237-268 en: R. Zamora y F. I. Pugnaire de Iraola. Ecosistemas Mediterráneos. Análisis funcional. C.S.I.C., Asociación Española de Ecología Terrestre, Granada, España.

227

CAPÍTULO 8 Procesos de limitación demográfica Pedro Jordano, Fernando Pulido, Juan Arroyo, Juan Luis García-Castaño y Patricio García-Fayos

Resumen. Procesos de limitación demográfica. Este capítulo ofrece una revisión de los factores que afectan a la regeneración natural de la vegetación, considerando la serie de etapas demográficas que determinan la dinámica demográfica de una población. Son muy escasos los estudios disponibles que analizan toda la serie de eventos concatenados entre la producción de flores y frutos y el establecimiento exitoso de una planta adulta reproductiva. También son escasos los trabajos que permiten establecer los efectos aplazados que tienen las interacciones con animales a lo largo del ciclo de regeneración. La aproximación que proponemos cuantifica las pérdidas de propágulos en cada etapa demográfica e identifica “cuellos de botella” del reclutamiento que pueden colapsar la regeneración natural de una especie. Revisamos una serie de casos de estudio que ilustran diversos procesos de limitación demográfica. El uso de técnicas explícitamente demográficas es fundamental para comprender la evolución de las especies forestales Mediterráneas y para diseñar actuaciones de preservación de sus poblaciones y de su extraordinaria diversidad.

Summary. Demographic limitation processes. We review the main factors influencing recruitment limitation in Mediterranean woody species by considering the sequential stages that determine the demographic cycle. Very few studies examine the whole set of demographic stages, from flower production to the successful establishment of adult reproductive plants, and their influence on recruitment. There are also few studies exploring the delayed effects of animal interactions throughout the regeneration cycle, but the information on stage-specific effects is more detailed. We propose an approach that quantifies the propagule losses at each sequential demographic stage and identifies demographic bottlenecks that might collapse population growth. We review a series of case studies illustrating different limitation processes. The use of explicit demographic techniques is central to understand the evolution of Mediterranean woody species and to design sound, ecologically-based, conservation plans to preserve their extraordinary diversity.

En: Valladares, F. 2004. Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante. Páginas 229-248. Ministerio de Medio Ambiente, EGRAF, S. A., Madrid. ISBN: 84-8014-552-8.

229

Procesos y mecanismos

1. Introducción Los procesos demográficos tienen un papel crucial en la dinámica de las especies vegetales, tanto desde la perspectiva de su evolución como en lo referente a aspectos de colonización, regeneración y conservación. No obstante, la información explícitamente demográfica sobre especies Mediterráneas ha sido relativamente escasa hasta años recientes (Zamora y Pugnaire 2001). El conocimiento de la demografía de especies Mediterráneas y, especialmente, de los factores que limitan el crecimiento poblacional, es clave para llevar a cabo diseños de planes de conservación y restauración de poblaciones que tengan una sólida base ecológica. No obstante, muy raramente se consideran todos los aspectos de la biología poblacional de una especie y su conexión con el proceso demográfico de la regeneración natural (Howe 1989, Schupp y Fuentes 1995).

El proceso de regeneración natural de las especies del bosque Mediterráneo, al igual que en cualquier otro ecosistema, lleva consigo la producción y establecimiento exitosos de propágulos tales como semillas y plántulas. Su resultado es el balance entre el establecimiento exitoso y las pérdidas de estos propágulos en cada una de las etapas sucesivas de la regeneración (Jordano y Herrera 1995, Wang y Smith 2002). El reclutamiento exitoso requiere la superación de una serie de etapas concatenadas a lo largo del ciclo de regeneración, en las cuales hay múltiples factores que afectan a la supervivencia de estos propágulos (Fig. 8.1). La regeneración se basa simplemente en que las semillas producidas superen de forma exitosa los filtros selectivos impuestos por el proceso de dispersión, la supervivencia a depredadores posdispersivos, la germinación, la nascencia de plántulas, el establecimiento de brinzales y, finalmente, de adultos reproductivos (véase p. ej., Herrera et al. 1994, Rey y Alcántara 2000).

Figura 8.1. Esquema del ciclo natural de regeneración, tomando como ejemplo el caso de una especie Mediterránea, árbol o arbusto, zoócora y de larga vida. El esquema está inspirado en Herrera et al. (1998), Jordano y Herrera (1995) y Wang y Smith (2002). El proceso de regeneración natural tiene dos fases principales, pre- y posdispersivas que corresponden a eventos que acontecen antes y después de la llegada de semillas al suelo. En general, los estudios sobre las etapas predispersivas han estado históricamente desconectados de los referidos a las etapas posdispersivas, debido principalmente a las dificultades inherentes a seguir el destino de semillas diseminadas por diferentes agentes. En cada etapa hay unos efectos específicos que influyen sobre la probabilidad de supervivencia de los propágulos desde esa etapa a la siguiente. Estos efectos incluyen interacciones con animales (mutualistas, patógenos, herbívoros), con el ambiente abiótico (luz, agua si, independientemente de otros efectos, reduce la probabilidad de reclutamiento exitoso en una etapa a un valor próximo a cero.

230

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

El efecto de cualquier factor que lleve consigo la disminución de la probabilidad de supervivencia, en cualquiera de estas etapas, a valores próximos a cero podría causar cuellos de botella demográficos que detuvieran la regeneración. Más aún, la incidencia de cualquiera de estas etapas depende no sólo de los factores que son específicos a ella, sino también de lo acontecido en etapas anteriores; esto es, la probabilidad de supervivencia asociada a las etapas previas a una determinada fase del reclutamiento es multiplicada por la específica de ésta, dando lugar a una probabilidad de transición dada. Esta probabilidad de transición puede ser cero o próxima a cero no sólo por efectos específicos de una fase demográfica sino por lo acontecido en las etapas previas.

Los cuellos de botella demográficos resultan de la acción de procesos de limitación. Un proceso, o su acción, limita la regeneración natural de una especie si su anulación ocasiona un incremento significativo de dicha regeneración (Clark 1998, Ehrlén y Eriksson 2000, Turnbull et al. 2000). Por ejemplo, se puede demostrar que la destrucción de semillas tras la dispersión que llevan a cabo numerosas especies (p. ej., roedores u hormigas) puede limitar el reclutamiento si atenuando o eliminando experimentalmente su acción se incrementa el número de propágulos reclutados (De Steven 1991, Hulme 1998). Incluso la acción de los mutualistas puede ser limitante: la dispersión de semillas por frugívoros podría limitar el reclutamiento si incrementos de su densidad poblacional propiciaran un mayor éxito de dispersión, como ocurre en años de buena fructificación que pueden saciar a la población de frugívoros. Se podría decir que una población experimenta limitación por dispersión si la dispersión de semillas adicionales crementa en el establecimiento de plantas.

Algunos ejemplos de cuellos de botella demográficos (Fig. 8.1) son los impuestos por procesos bióticos (herbivoría, vecería, depredación de semillas, disponibilidad de micorrizas, etc.) y abióticos (sequía, nutrientes del suelo, ambiente lumínico, etc.). Para el escenario Mediterráneo podemos destacar algunas características claves que son compartidas por una alta proporción de la flora leñosa: a) Para un alto porcentaje de especies Mediterráneas, las interacciones con animales pueden ser fuertemente limitantes en procesos de reclutamiento, debido a la alta incidencia de entomofilia y zoocoria en la flora leñosa (Herrera 1995a). Este tipo de efectos es extremadamente variable en el espacio y en el tiempo (Herrera 1998). La actividad de animales mutualistas será limitante en aquéllas ocasiones en que sea insuficiente para la polinización o dispersión exitosa de una buena fracción de los óvulos y las semillas producidas, respectivamente. b) Para muchas especies Mediterráneas no existe información de historia natural que pueda servir de base para estudios en profundidad de estos procesos. Por ejemplo, no se conocen bien las especies de insectos depredadores de semillas asociados a numerosas especies de plantas, ni tampoco las especies defoliadoras o consumidoras de frutos en desarrollo. Este trabajo básico de catalogación y enumeración está aún pendiente para muchas especies vegetales Mediterráneas, aunque en algunos casos es bien conocido (véase p. ej., Davatchi 1958, Roques 1983). c) Los factores que determinan pérdidas de propágulos antes de la dispersión son muy diferentes de aquéllos que actúan tras ésta (Fig. 8.1); en la primera predominan efectos intrínsecos a la planta (p. ej., vecería, aborto), mientras que en la segunda influyen una gran variedad de factores ambientales bióticos y abióticos variables de forma compleja con la heterogeneidad ambiental (Jordano 2000). La importancia de los factores post-dispersión es clave en el diseño de planes de manejo y restauración de hábitats.

231

Procesos y mecanismos

En este capítulo revisamos algunos aspectos de limitación demográfica en especies leñosas Mediterráneas considerando los nuevos avances que se han producido en su estudio; analizamos cómo la dispersión de semillas es una etapa clave en estas especies y cómo influye en la estructura de la vegetación. Nos centraremos en especies zoócoras, aunque gran parte del material presentado y las consideraciones que se hacen son muy relevantes para otras especies con otros mecanismos de dispersión y/o requerimientos de regeneración.

2. Definiciones La idea de limitación del reclutamiento de una especie parte de la base de que procesos ecológicos de variada índole causan pérdidas de propágulos que, de otro modo, habrían sobrevivido en lugares adecuados para el crecimiento y establecimiento. Si se elimina la acción de estos factores limitantes debería obtenerse un incremento significativo de la probabilidad de transición en cualesquiera de las etapas demográficas consideradas. Ahora bien, los conceptos más importantes en la literatura al uso (Cuadro 8.1) distan mucho de ser precisos y frecuentemente se utilizan con diferentes matices y significados ambiguos.

Podríamos hablar de cuatro conceptos clave en los procesos de limitación (Clark et al.

1999a, 1999b): limitaciones de la producción (source limitation), limitación de dispersión, limitación de reclutamiento y limitación de establecimiento. Los factores que limitan la producción de semillas viables para ser dispersadas ocurren en la etapa predispersiva y frecuentemente implican factores intrínsecos a la planta como son los patrones de asignación de recursos para la reproducción, los aspectos ligados a la biología floral (compatibilidad, expresión del sexo) y el lugar de crecimiento (luz y recursos disponibles). Pero también influyen factores bióticos extrínsecos tales como la limitación de la polinización, reduciendo el cuajado de frutos, la acción de patógenos y herbívoros sobre las estructuras reproductivas, y la actividad de los depredadores de semillas antes de la dispersión. Estas pérdidas predispersivas causan que sólo una parte del potencial reproductivo logrado tras la floración alcance la etapa de semilla desarrollada lista para ser dispersada. Frecuentemente estas pérdidas predispersivas son muy altas, debidas a una baja viabilidad intrínseca de las semillas, como en Pistacia spp. (Jordano 1988, 1989, Traveset 1994, Verdú y García-Fayos 1995, 2002) o Pinus (Roques 1983, Dormont et al. 1996, Robledo-Arnuncio 2004), o bien a pérdidas masivas de la cosecha tras el ataque de depredadores específicos, como en Juniperus spp. (Roques 1983, Roques et al. 1984, García 1998a).

Cuando nos referimos a limitación de la dispersión hablamos normalmente de situaciones en las que una mayor movilización de semillas aumentaría el reclutamiento poblacional (MullerLandau et al. 2002). Por ejemplo, una mayor remoción exitosa de frutos por parte de los frugívoros daría como resultado mayor llegada de semillas a sitios adecuados para germinar y establecerse y, en consecuencia, un mayor reclutamiento. Los datos sobre porcentaje de frutos consumidos por animales frugívoros en el área Mediterránea indican frecuentemente que puede darse tal limitación (véase revisión en Herrera 1995). Por ejemplo, en años de producción limitada de frutos de acebuche (Olea europaea var. sylvestris) el porcentaje de frutos consumidos (y de semillas dispersadas exitosamente) es en promedio 93,9% (Jordano 1987); pero en años de gran producción, que exceden la demanda de la población de frugívoros, hay una menor proporción de frutos consumidos (52,4% en promedio) y el resultado es una mayor pérdida de frutos y semillas debida a la acción de los patógenos. La dispersión es limitante porque si aumentase la abundancia de frugívoros en estos años de mayor producción, cabría esperar aumentos de la remoción exitosa de los frutos y mayor llegada de semillas a lugares de germinación. Se observa una situación similar en áreas de acebuchar degradadas, con escasez de frugívoros, donde el porcentaje de frutos consumidos es muy bajo (Alcántara et al. 1997).

232

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

CUADRO 8.1 Glosario Limitación de la dispersión (Dispersal limitation). Proceso por el cual las semillas no alcanzan a ser dispersadas en cantidad suficiente como para llegar a todos los puntos donde el establecimiento podría ser exitoso.

Limitación del reclutamiento (Recruitment limitation). Proceso por el cual las semillas dispersadas exitosamente no alcanzan a reclutar como brinzales y, eventualmente, adultos en todos los puntos que son favorables para su crecimiento y supervivencia.

Limitación de la regeneración (Regeneration limitation). Es el proceso por el cual las semillas producidas en un determinado evento reproductivo no llegan a regenerar la población adulta. La limitación se puede producir en la fase de fructificación y crecimiento de los frutos (predispersión), en la de dispersión o en la de reclutamiento.

Vecería (Masting). Patrón de fructificación sincronizado a nivel poblacional, en el que se dan años ocasionales de producción elevada separados por períodos de muy escasa o nula producción.

Hipótesis de Janzen-Connell. Postula que el principal beneficio de la dispersión de semillas es el alejamiento de éstas de la planta madre, escapando de la alta mortalidad denso-dependiente debida a patógenos, depredadores de semillas y/o herbivoría que tiene lugar bajo la copa materna. Predice que el punto de mayor probabilidad de reclutamiento se produce a cierta distancia de la planta materna, donde se maximiza conjuntamente la probabilidad de llegada de la semilla y la probabilidad de supervivencia a depredadores tras la dispersión.

Dispersión secundaria (Secondary dispersal). Proceso por el cual las semillas ya dispersadas en el suelo son movilizadas a otros lugares. Generalmente es un proceso mediado por animales (roedores, hormigas, ungulados, coleópteros).

Almacenamiento de semillas (Scatter hoarding, caches). Proceso de dispersión primaria o secundaria por el cual un animal deposita alimento (generalmente semillas) en lugares concretos (depósitos, almacenes o caches) para recuperarlas más tarde. Las semillas de depósitos que permanecen ocultos, sin ser re-descubiertos, pueden germinar exitosamente y contribuyen al reclutamiento. El proceso por el cual se dispersan las semillas de esta forma se denomina sinzoocoria.

Dispersión de semillas (Seed dispersal). Movimiento de las semillas desde las ramas del pie de planta materno. Se habla de “dispersión a larga distancia” frecuentemente sin precisión, para referirse a movimientos de la semilla más o menos lejos de la planta madre, generalmente fuera de la copa o del vecindario inmediato. En un sentido más concreto, se usa para el movimiento de las semillas a otras poblaciones o rodales.

Diseminación (Dissemination). Implica el proceso de dispersión (movimiento) de la semilla y el de su deposición en un lugar determinado. El patrón de diseminación que efectúa un frugívoro está definido por su patrón de movimientos y por el tipo de microhábitat donde deposita las semillas.

Depredación de semillas (Seed predation). Consumo de semillas por depredadores (invertebrados o vertebrados), bien de semillas maduras bien en desarrollo. El ataque a los frutos maduros no siempre conlleva depredación de semillas. Además, el consumo de la semilla por un depredador potencial puede ser parcial (dañando sólo parcialmente al embrión), sin afectar a su probabilidad de germinación.

Lluvia de semilla (Seed rain). Cantidad de semillas que alcanzan una ubicación determinada en el espacio. Generalmente se cuantifica por medio de “trampas” de semilla.

Sombra de semilla (Seed shadow). El área y/o patrón espacial de distribución de las semillas caídas en el suelo, bien sea pasivamente o diseminadas por los dispersores. Frecuentemente se usa para designar el patrón espacial de diseminación de una planta individual, aunque se puede referir también a una especie o población, o al patrón generado por una o varias especies frugívoras.

233

Procesos y mecanismos

Generalmente este tipo de limitación se refiere a incrementos de la regeneración sobre la que puede observarse en un área determinada, y se pone de manifiesto con experimentos de “aumento del semillado”, esto es, incrementando experimentalmente la densidad de semillas dispersadas más allá de los valores medios que pueden observarse en condiciones naturales (Turnbull et al. 2000). Pero la limitación de la dispersión puede operar a mayores escalas, limitando la llegada de semillas a otras poblaciones o rodales distantes (pero adecuados) para la supervivencia y el reclutamiento. Este tipo de limitación se puede poner de manifiesto con experimentos de “introducción de semillas”, esto es, siembra de semillas de una especie concreta en rodales o áreas donde no hay evidencia de que la especie esté presente (Turnbull et al.

2000). Los estudios comparativos al respecto son escasos (Eriksson y Jakobsson 1998, Kiviniemi y Eriksson 1999, Ehrlén y Eriksson 2000) y prácticamente inexistentes en nuestra área.

En un estudio anterior (Jordano 2001) ya hemos revisado otros factores de limitación de la dispersión, abogando por una definición más amplia de este concepto, expandida, que abarque los efectos aplazados que tienen los animales frugívoros sobre el reclutamiento de las plantas. Estas consecuencias exceden las etapas de remoción de frutos y diseminación (llegada de semillas, Fig. 8.1) para alcanzar a etapas más tardías de la regeneración. Por ejemplo, los frugívoros pueden limitar el reclutamiento efectuando una dispersión fuertemente contagiosa (agregada espacialmente) de las semillas o diseminando a lugares (microhábitats) donde el riesgo de depredación es alto (Howe 1989). Estas consideraciones son importantes porque muy frecuentemente los lugares de mayor probabilidad de llegada de semillas no son los de mayor probabilidad de supervivencia a depredadores o los de mayor probabilidad de germinación o nascencia exitosa de las plántulas (Schupp 1995). En este sentido, simplemente habría que hablar de limitación de la producción (source limitation), limitación de la diseminación (que incluye la dispersión de semillas y su llegada a los sitios de germinación) y limitación del establecimiento. La limitación del reclutamiento abarcaría los procesos que incluyen la diseminación y el establecimiento; junto con las limitaciones de la producción definirían los limitantes de la regeneración natural (Fig. 8.1, Cuadro 8.1; Jordano 2001).

Las etapas del ciclo de regeneración natural se dividirían en pre- y posdispersivas (Fig. 8.1), correspondiendo a antes y después de la llegada de las semillas al suelo.

La llegada de las semillas al suelo supone ciertamente un evento importante en la demografía de las plantas pues señala el inicio de las fases de establecimiento. Hay un gran número de trabajos que han abordado los procesos de limitación que se dan en estas fases de la regeneración pero son muy escasos los que establecen una relación con los eventos ocurridos en la etapa de diseminación. Así, la mayoría de los estudios parten del análisis de la lluvia de semillas y de las pérdidas de propágulos que ocurren tras la llegada de semillas al suelo (Herrera et al. 1994, Jordano y Herrera 1995, García 1998b, Alcántara et al. 2000, Rey y Alcántara 2000, Gulias et al. 2004) (véase, no obstante Traveset et al. 2003; Pulido y Díaz 2005) y pocas veces es posible establecer el efecto directo de una especie concreta de dispersor (Calviño-Cancela 2002, Jordano y Schupp 2000, Valido y Nogales 1994, Wenny 2000).

3. Casos de estudio Cada vez son más numerosos los estudios que abordan explícitamente la visión conjunta de una serie completa de etapas demográficas y su efecto sobre el reclutamiento final. La información se sintetiza normalmente en forma de proporciones de propágulos reclutados en cada etapa específica y en la proporción reclutada desde el inicio hasta cada etapa (probabilidad acumulada de reclutamiento) (véase Cuadro 8.2). Ejemplos bien trabajados de especies concretas para las cuales podemos ilustrar procesos de limitación demográfica son: Quercus pyrenaica (Gómez et al. 2003, Pulido y Díaz 2004), Prunus mahaleb (Jordano y Schupp 2000), Frangula alnus (Hampe y Arro234

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

CUADRO 8.2.

Diseño de estudios de campo para la estima de probabilidades de transición entre estadíos demográficos El contexto más habitual de los estudios demográficos en especies forestales es el análisis de su ciclo de regeneración, que suele aplicarse para comprender tanto la dinámica de especies dominantes como de las que tienen carácter relicto, habitualmente amenazadas. La regeneración es un proceso dinámico por el que nuevos individuos se incorporan a la población reproductora a medida que otros desaparecen como consecuencia de la mortalidad natural o inducida. Este proceso implica una serie de transiciones entre estados (flor, fruto iniciado, fruto en desarrollo (< 50% del tamaño definitivo), fruto desarrollado, fruto consumido, semilla dispersada, semilla germinada, plántula, brinzal y adulto) cada uno de los cuales ocurre con una probabilidad específica, Pt. Se dice que un factor limita una transición cuando cabe esperar un aumento de la correspondiente Pt en respuesta a la atenuación del factor limitante, por ejemplo una adición de semillas o una exclusión de herbívoros. El objetivo de los estudios de campo es determinar los valores de Pt específicos de cada transición entre las etapas sucesivas, lo que permite construir una curva de supervivencia que integra todas las fases y estudiar el efecto de los factores ambientales sobre la forma de la curva o sobre los valores de Pt de una parte de ella.

La imposibilidad de estudiar todas las fases del ciclo en plantas muy longevas es una seria limitación que obliga a distinguir entre “fases accesibles” (de flor a brinzal) que se estudian de forma directa en períodos relativamente breves y “fases no accesibles” cuyas limitaciones son deducidas con métodos indirectos. a) Diseño experimental para las fases accesibles En general los diseños de estudios de este tipo representan una mezcla de métodos observacionales y manipulativos, que se aplican según la fase del ciclo vital de que se trate. En todas las fases la variable dependiente (variable “respuesta”) es precisamente Pt, cuyo valor está sujeto a variaciones en función de ciertas variables independientes (“factores”). Típicamente estos factores son la densidad de individuos de la misma u otras especies o la disponibilidad de recursos en la fase predispersiva, mientras que en la fase posdispersiva suelen emplearse distintas combinaciones de factores abióticos (niveles de luz, agua y nutrientes) y bióticos (presencia o abundancia de polinizadores, dispersores o herbívoros). Aunque lo deseable sería conocer estos procesos en condiciones naturales, la complejidad de las relaciones implicadas suele obligar a estudiar parte de ellos en condiciones controladas.

La estima de probabilidades de transición se basa generalmente en los siguientes procedimientos: – Floración: seguimiento de yemas marcadas antes de su apertura hasta el desarrollo completo de los órganos reproductivos femeninos; estima del porcentaje de yemas no abiertas y brotes o flores no desarrollados por factores climáticos desfavorables o defoliadores.

– Fertilización (cuajado de los frutos): seguimiento de flores femeninas marcadas hasta el inicio del crecimiento de los frutos; estima del porcentaje de flores polinizadas y del porcentaje de éstas que han sido fertilizadas (a menudo sólo es posible conocer el porcentaje acumulado tras estos dos eventos).

– Fructificación: seguimiento de frutos cuajados hasta que alcanzan su tamaño definitivo; estima del porcentaje de frutos cuajados que dan semillas viables para la dispersión, distinguiendo entre incidencia de causas de inviabilidad abióticas (déficit de algún recurso) y bióticas (interacciones con enemigos naturales).

Estos tres procesos predispersivos suelen estudiarse también mediante la instalación de “trampas” que recogen los propágulos caídos por distintas causas de inviabilidad, cuya incidencia se estima al final del período de caída de frutos viables.

– Dispersión: observación directa del comportamiento de animales dispersores y/o recuperación de semillas marcadas; estima del porcentaje de frutos movilizados y el porcentaje de éstos que se depositan en sitios seguros.

– Consumo posdispersivo: seguimiento de semillas dispersadas marcadas que desaparecen por la acción de depredadores.

235

Procesos y mecanismos – Germinación-emergencia: seguimiento de semillas sembradas en condiciones generalmente controladas hasta la aparición de la radícula y/o la plúmula.

– Establecimiento: seguimiento de plántulas controladas o emergidas de forma natural hasta que la curva de supervivencia tienda a estabilizarse, lo que bajo un régimen climático mediterráneo ocurre al final del primer o segundo verano después de la emergencia.

Los procesos posdispersivos típicamente evalúan la aptitud de distintos microhábitats como “sitios seguros” para el éxito de cada fase; como resultado se estiman las probabilidades acumuladas que cada microhábitat tiene de reclutar nuevos individuos. b) Análisis de datos en estudios que comprenden varias fases del ciclo reproductivo El resultado más habitual al final de un estudio de este tipo es una curva de supervivencia que puede describir la pérdida de potencial reproductivo (descenso en el número de propágulos vivos) de uno o más estadíos. En general, debido a las peculiaridades metodológicas de cada fase, se suele disponer de curvas de supervivencia de frutos cuajados, semillas y/o plántulas. Idealmente, debería fijarse como objetivo la curva que describiese el cambio en el número de propágulos desde la flor al brinzal leñoso, aunque este reto sólo se ha abordado con unas pocas especies leñosas (véase Tabla 8-1).

Independientemente de la curva de supervivencia estimada, los métodos analíticos disponibles evalúan diferencias en la forma de las curvas obtenidas en distintas situaciones (aprovechando la variabilidad existente en los microhábitats naturales o induciéndola mediante tratamientos manipulativos de ciertos recursos supuestamente limitantes). Estos métodos de análisis de supervivencia tienen como única exigencia un tamaño de muestra suficiente y la capacidad del investigador para clasificar los individuos como vivos o muertos al final del intervalo de tiempo considerado. Un buen tratamiento de estos métodos en un contexto ecológico puede consultarse en (Fox 1993).

Alternativamente al análisis de supervivencia clásico, el investigador puede estar interesado sólo en el resultado final de cada fase (porcentaje de propágalos vivos), dirigiendo su esfuerzo al análisis de las relaciones causales que se establecen entre esta variable y los factores abióticos y bióticos de interés. En este caso el método más extendido es el análisis de vías (path analysis) (Mitchell 1992, Hatcher 1994), capaz de cuantificar el valor explicativo de un conjunto amplio de variables independientes relacionadas como determinantes de los distintos componentes del éxito reproductivo. Este método es una extensión de los análisis de regresión tradicionales cuya principal virtud es la de permitir aislar efectos causales directos e indirectos. Un inconveniente serio es la necesidad de tamaños muestrales elevados.

Las dos aproximaciones mencionadas se han mostrado útiles a la hora detectar cuellos de botella en el ciclo de regeneración, es decir, transiciones que ocurren con una probabilidad muy baja o factores con una influencia relativa muy elevada que difuminan los efectos de otros factores aunque éstos tengan efectos parciales significativos.

yo 2002), Phillyrea latifolia (Herrera et al. 1994, Jordano y Herrera 1995), Pistacia spp. (Jordano 1988, 1989, Verdú y García-Fayos 1995, 1998a, b, 2002), Rhamnus spp. (Traveset et al. 2003, Gulias et al. 2004), Olea europea var. sylvestris (Jordano 1987, Alcántara et al. 2000, Rey y Alcántara 2000), Juniperus spp. y Taxus (Jordano 1991, García et al. 1996, García 1998b, García et al.

1999, García et al. 2000a, García et al. 2000b), entre otros (Tabla 8.1).

En los siguientes apartados revisamos brevemente algunos casos de estudio que, a nuestro modo de ver, ilustran algunas formas importantes de limitación demográfica en especies leñosas Mediterráneas. La lista no es exhaustiva pero hemos intentado sintetizar los ejemplos más claros de factores que influyen de forma determinante en cada etapa ilustrada en la Fig. 8.1.

La principal dificultad de este tipo de trabajos (Cuadro 8.2) estriba en poder enlazar de forma concatenada todas las etapas demográficas consideradas, muy especialmente cuando el objetivo es analizar el efecto directo de las interacciones mutualistas de determinadas especies de polinizadores o frugívoros (Jordano 2000, Wang y Smith 2002); o cuando se pretenden estimar las probabilidades de transición de las fases de plántula y brinzal a adul236

0,47

Rhamnus ludovici-salvatoris Juniperus communis

(1) Bajo árbol; (2) Lejos de árbol

Stipa tenacissima

0,48 0,38

0,69 0,64

0,75 0,45

Fructificación

Frangula alnus Prunus mahaleb

Quercus pyrenaica

Phillyrea latifolia, Bosque Phillyrea latifolia, Matorral Pistacia lentiscus Pistacia lentiscus Pistacia terebinthus Olea europaea, var. sylvestris Quercus ilex, Bosque Quercus ilex, Dehesa Quercus suber Quercus ilex

Especie (población)

0,07 0,99

0,56 0,48

0,04-0,28 0,67

0,46

Fruto final

0,88 0,09

0,98

0 (1) 0,09 (1) 0,74 (2) 0,02 (2) 0,008 (2)

0,70

0,61 0,45 0,06 0,09

Semilla viable

0,95 0,65

0,36 0,78

0,60

0,03

0,04 0,10 0,54

0,08

0,03 < 0,001

0,29

0,75

0,73 0,49

0,32

0,32

0,40-0,70 0,31 0,12

0,56 0,14 0,005

SuperGerminación SuperSemilla vivencia a y nascencia vivencia al dispersada depredadores (acum.)

1er verano posdispersión 0,33 0,59 0,04 0,15 0,77 0,46 0,15 0,83 0,96 0,50 0,07 0,98 0,53 0,39 0,09

0,19

0,02

0,017

0,90 0,90 0,00

0,85

0,53 0,53

Supervivencia al 2º verano

(Gómez et al. 2003) (Hampe y Arroyo 2002) Jordano (1993 #5181], 1995 y obs. pers.)

Jordano y Schupp (2000 y obs. pers.)

(Traveset et al. 2003) (García 1998b, García et al. 2000a, García 2001) (Gasque y García-Fayos 2003, 2004)

(Gómez 2004)

Jordano y Herrera (1995) Jordano y Herrera (1995) Jordano (1989) (Verdú y García-Fayos 1995, 1998a) (Traveset 1994) Jordano (1987) Rey y Alcántara (2000) (Pulido y Díaz 2004) (Pulido y Díaz 2004) (Herrera 1995b)

Referencia

Probabilidades de transición entre etapas del ciclo natural de regeneración de algunas especies mediterráneas. Se resumen los datos aportados por los autores citados para cada etapa: la probabilidad de transición específica de cada etapa, es decir, la probabilidad de supervivencia exitosa a esa etapa. Para la mayor parte de las especies estudiadas se dispone de datos para varias poblaciones o tipos de hábitat y los valores tabulados corresponden a promedios; normalmente existe una gran variación entre microhábitats y/o años de estudio.

TABLA 8. 1

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

237

Procesos y mecanismos

to reproductivo en estas especies de vida larga. Muy pocos estudios han documentado estos aspectos.

Por ejemplo, el trabajo pionero de Jordano y Herrera (1995) no pudo documentar los patrones de remoción de frutos por cada especie frugívora dispersora de Phillyrea latifolia o sus patrones de uso de hábitat (véase también Alcántara et al. 2000, Rey y Alcántara 2000).

Sólo en sistemas relativamente simples de interacción planta-frugívoros es posible seguir el destino de semillas cuya diseminación se puede asignar de forma inequívoca a una especie concreta de dispersor (Reid 1989, Julliot 1997, Wenny y Levey 1998, Wenny 2000). Es posible inferir la contribución relativa de cada especie de frugívoro a la lluvia de semillas de un tipo concreto de microhábitat por medio de inferencias basadas en datos de frecuencias y tipo de movimientos de los animales y de densidad de semillas en el suelo (Jordano y Schupp 2000, García-Castaño 2001). Por otra parte, la estima de probabilidades de transición a las fases adultas sólo es factible de abordar en el marco de modelos matriciales, a partir de censos “estáticos” de las poblaciones (Cuadro 8.3) (Caswell 2000, García y Iriondo 2002).

CUADRO 8.3 Análisis demográficos para especies de vida larga a) Modelos de crecimiento Modelización del cambio en el número de individuos con el tiempo y extracción de parámetros del crecimiento (tasas de crecimiento instantánea y finita). No aplicable a especies de vida larga. b) Tablas de vida horizontales Estudian el riesgo de mortalidad específico de la edad (inadecuado para especies de vida larga).

Datos de campo: número de individuos vivos y tasas de fecundidad. c) Tablas de vida verticales o estáticas Referidas a un segmento del período vital, sin hacer seguimiento a lo largo del tiempo sino realizando una estima a través de un corte instantáneo (se asume que la población es estable en ese momento). Genera una curva de supervivencia para una cohorte. d) Modelos matriciales Proyectan la evolución de la estructura de una población suponiendo que no cambian las condiciones iniciales; realiza predicciones asumiendo que no cambian las tasas vitales registradas. Se usan diagramas de lazos que reflejan las transiciones entre estados de tamaño o edad, así como las fecundidades. Datos necesarios: número de individuos en tiempos t y t+1 en cada clase, tasas de supervivencia, transiciones entre clases y fecundidades. Sensible al tamaño de muestra (30-50 individuos idealmente). Matriz de Leslie para clases de edad y Matriz de Lefkovitch para clases de tamaños.

Por iteración se obtiene la evolución de la estructura estable de la población, una vez superada la fase de comportamiento pasajero. Se puede calcular la distribución estable de la población, su tasa de crecimiento, l, y el valor reproductivo específico de cada clase.

Mediante análisis prospectivos de perturbaciones se puede estimar el efecto de cambios en tasas vitales (supervivencia, crecimiento, fecundidad) sobre el crecimiento de la población. El cambio en l es la sensibilidad y da idea del valor relativo de esa tasa como determinante de la evolución de la población. La elasticidad evalúa la contribución relativa de cada transición al cambio de l.

Mediante análisis retrospectivos se puede evaluar qué transición ha ejercido mayor influencia en la variabilidad actual de una determinada tasa vital.

Hay varias descripciones básicas de estos métodos (García e Iriondo 2002, Godínez-Álvarez et al. 2002, García 2003) y también detalladas (Caswell 1989, 2000).

238

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

3.1. Limitación de semillas (source limitation) Los estudios con Pistacia spp. y Juniperus spp. ponen de manifiesto la importancia de la producción incial de semillas viables como limitante del reclutamiento posterior. La limitación de semillas o source limitation (Cuadro 8.1) implica que no se producen suficientes semillas viables para ser dispersadas a todos los lugares potencialmente disponibles para el establecimiento exitoso. Por ejemplo, en P. lentiscus raramente son viables más del 10,0% de las semillas producidas en frutos de tamaño definitivo (Jordano 1989). Este patrón es bastante general aunque se observan variaciones entre años y entre localidades, posiblemente asociadas a variacions de la densidad de pies masculinos y femeninos (Verdú y García-Fayos 1998b). La baja viabilidad de las semillas se debe a la extendida incidencia de partenocarpia en este género. Los frutos partenocárpicos inician su desarrollo tras la polinización en flores que han recibido polen, aunque luego no ocurra fertilización debido a un fuerte retraso en la singamia (Grundwag 1976, Verdú y García-Fayos 2002). Aunque el éxito de dispersión de semillas de P. lentiscus es alto (> 80,0%) (Jordano 1989) la mayor parte de las semillas dispersadas es inviable.

El caso de Juniperus spp. es similar, al tener una alta incidencia de semillas inviables (Ortiz et al. 1998, García et al. 2000a). Por ejemplo, las poblaciones meridionales de J. communis son las de mayor número de semillas/gálbulo, pero a la vez tienen el mayor porcentaje de semillas inviables. Este efecto es probablemente debido a limitaciones de la polinización, ya que la frecuencia de semillas inviables aumenta con la precipitación (García et al. 2002). Además, los niveles de depredación de semillas y daño a los gálbulos antes de la dispersión son muy elevados y pueden dar lugar a fracasos de la producción de la cosecha de conos justo antes de la dispersión. Los daños están causados principalmente por una alta frecuencia de depredación predispersiva por himenópteros de la familia Torymidae (Megastigmus spp.), entre otros insectos, cuyas diferentes especies son específicas de diferentes enebros y sabinas (Roques 1983, Roques et al. 1984) (véase también García et al. 2000a).

3.2. Limitación de la diseminación El hecho de que las interacciones con animales frugívoros sean de gran importancia en las etapas de diseminación de muchas especies leñosas Mediterráneas causa que puedan producirse colapsos de la dispersión de semillas y de su llegada a los sitios adecuados para la germinación y nascencia de plántulas. Si la abundancia de frugívoros o su actividad no es suficientemente alta, la mayor parte de las semillas no serán dispersadas y caerán bajo la planta madre, experimentando una mortalidad desproporcionada. La situación más dramática ocurre en áreas deforestadas, donde se ha esquilmado la fauna, tales como en fragmentos de bosque, áreas de pastizal, zonas agrícolas, etc. En este tipo de hábitats la movilización de semillas es insuficiente para garantizar la llegada a los sitios de establecimiento tal y como se ha puesto de manifiesto frecuentemente en hábitats tropicales (Wunderle 1997, Wijdeven y Kuzee 2000, Zimmerman et al. 2000). En la Península Ibérica, varios trabajos han mostrado cómo la actividad de zorzales y mirlos en fragmentos pequeños de sabinar albar (Juniperus thurifera) es muy reducida y se traduce en pérdidas de semillas por una depredación excesiva de propágulos no dispersados (Santos y Tellería 1994, Santos et al. 1999). En general, no obstante, los porcentajes de remoción de frutos por los frugívoros alcanzan valores altos, entre 30 y >90% (Tabla 8.1) aunque muy variables entre especies, hábitats y años. Es decir, aparentemente la remoción de fru239

Procesos y mecanismos

tos no suele ser limitante, aunque puede reducirse mucho en áreas degradadas y/o severamente fragmentadas (Verdú y García-Fayos 1996, Alcántara et al. 1997, Santos et al.

1999). Algunos estudios con Phillyrea latifolia y Olea europaea han documentado menor éxito de remoción de frutos por los frugívoros en años de alta producción de frutos (un fenómeno de saciación de los dispersores en años de alta producción, donde la superabundancia de frutos causa mayores pérdidas). No obstante, la mayor producción de frutos compensa esta menor probabilidad de remoción y determina un mayor número absoluto de semillas movilizadas (Jordano 1987, Herrera et al. 1994).

Independientemente de estas limitaciones cuantitativas de la cantidad de semillas movilizadas, el proceso de dispersión puede estar limitado espacialmente en distancia y en extensión. Esto es, puede ocurrir que las semillas sean dispersadas a corta distancia y agregadamente, resultando una distribución fuertemente contagiosa de la sombra de semillas.

Estos “puntos calientes” de llegada de semillas pueden o no coincidir con los sitios más apropiados para la supervivencia de las semillas y, posteriormente, de las plántulas. La Fig. 8.2 muestra las sombras de semillas de pino laricio (Pinus nigra) y cerecino (Prunus mahaleb) en un área donde coexisten en la Sierra de Cazorla (García-Castaño 2001). La dispersión predominantemente anemócora de P. nigra origina un patrón muy diferente al de P. mahaleb. Ambas especies tienen sombras de semillas fuertemente agregadas, generalmente en las proximidades de adultos reproductivos o de rodales con mayor densidad de árboles.

En el caso de P. mahaleb el patrón es más variable, predominando los puntos con una sola semilla o ninguna en contraste con unos pocos puntos donde se da una fuerte concentración de semillas dispersadas. Este fuerte contagio está asociado a los patrones de movimiento y uso de diferentes microhábitats por los principales frugívoros, que prefieren los sitios con mayor cobertura de vegetación (Jordano y Schupp 2000). El patrón agregado es muy consistente entre años (véase capítulo 3). La sombra de semillas de P. nigra es ligeramente más homogénea, habiendo mayor frecuencia de puntos del bosque que reciben una abundancia intermedia de semillas (García-Castaño 2001; P.A. Tiscar, com. pers.). Estas diferencias entre especies zoócoras y anemócoras son apreciables en general; las especies dispersadas por viento tienden a ser registradas en una mayor proporción de las trampas de semillas (McEuen y Curran 2004).

Otros estudios han mostrado patrones fuertemente agregados de la diseminación de especies zoócoras Mediterráneas (García-Castaño 2001), generalmente asociados a una marcada heterogeneidad del paisaje, con áreas de mayor cobertura de árboles y arbustosque atraen mayor cantidad de semillas- y áreas abiertas (suelo abierto y rocoso) donde la llegada de semillas es muy limitada (García 1998b, Verdú y García-Fayos 1998c, Jordano y Schupp 2000, García 2001, Traveset et al. 2003, Verdú y García-Fayos 2003, Gulias et al. 2004, Verdú et al. 2004). En general, aunque la diseminación no esté limitada en cantidad de semillas movilizadas, es claro que la limitación se genera por el fuerte contagio que la actividad de los frugívoros marca a la sombra de semillas, limitando la distancia de dispersión y su extensión. Un cambio en el patrón espacial de diseminación –aun manteniendo constante el número de semillas dispersadas– podría resultar en mayor reclutamiento pero siempre y cuando el cambio consista en que llegue un menor número de semillas a aquéllos lugares donde una alta densidad de semillas implicara un mayor riesgo de que éstas fueran consumidas. Es decir, si se produce un redireccionamiento de la dispersión de semillas a los lugares de mayor probabilidad de reclutamiento. En algunos casos en que ha sido posible seguir la actividad de los frugívoros (Wenny y Levey 1998, Wenny 2000) se ha determinado que puede haber diseminación dirigida a sitios de mayor probabilidad de reclutamiento de plántulas y brinzales. Este proceso se ha denominado “disper240

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

sión dirigida” (Wenny 2001). En cierta forma, un objetivo primordial de los desarrollos de técnicas de reforestación eficientes debería ser diseñar actuaciones de dispersión dirigida (con semillas y/o plántulas), especialmente con especies cuya diseminación es limitada, a fin de maximizar el éxito de la regeneración.

Figura 8.2. Patrón espacial de dispersión de semillas de pino laricio (Pinus nigra subsp. salzmannii) y de cerecino (Prunus mahaleb) en el Parque Natural de las Sierras de Cazorla, Segura y Las Villas, años 1997-1999 (García-Castaño 2001). Se representa sólo una parte de una de las áreas (Nava de las Correhuelas) estudiada por medio de una red de trampas de semillas (N= 613 puntos de muestreo). La distribución de la especie zoócora (P. mahaleb) es más heterogénea espacialmente que la especie anemócora (P. nigra). En el caso del cerecino la lluvia de semillas es más agregada: unos pocos puntos reciben gran cantidad de semillas pero son también numerosos los puntos con 1 semilla (círculos más pequeños) y son infrecuentes los puntos con valores intermedios. En el caso del pino la variación entre puntos, aunque marcada, es menor. Se observa también la segregación espacial de la lluvia de semillas de las dos especies, que gravita en cada caso hacia la zona de mayor densidad de adultos reproductivos.

241

Procesos y mecanismos

3.3. Limitación del establecimiento Una vez dispersadas, las semillas afrontan en el suelo fuertes pérdidas debidas, por una parte, a factores abióticos como la disponibilidad de agua, presencia de hojarasca, granulometría del sustrato, etc., que limitan la probabilidad de germinación. A tales efectos hay que sumar, en especies zoócoras, la influencia que puedan tener los animales frugívoros sobre la capacidad de germinación debida a efectos del paso por el tubo digestivo (Traveset 1998, 2002) y a la calidad de los micrositios donde son depositadas las semillas (Schupp 1993).

Aunque estos efectos de los frugívoros en la etapa de diseminación pueden trascender a etapas posteriores de la nascencia de plántulas y su establecimiento, es frecuente que estas etapas posteriores alteren considerablemente el patrón de diseminación (Rey y Alcántara 2000).

El mecanismo principal por el que esto ocurre es la existencia de conflictos entre la calidad de un determinado micrositio para la germinación de la semilla y la que puede después mostrar para la supervivencia y crecimiento de la plántula (Schupp 1995).

Los ejemplos de las discordancias entre las etapas de diseminación y establecimiento son numerosos. En P. mahaleb los lugares de alta probabilidad de supervivencia de las semillas a la depredación por el ratón de campo (Apodemus sylvaticus), tales como los espacios de suelo rocoso con escasa cobertura vegetal, son inadecuados para la supervivencia exitosa de las plántulas, debido a la elevada insolación; para éstas los mejores micrositios se encuentran bajo árboles y arbustos, aunque ahí la probabilidad de depredación en la etapa de semilla dispersada es muy alta (García-Castaño 2001, P. Jordano y E.W. Schupp obs. pers.).

Aunque ya hemos comentado que J. communis muestra un patrón general de limitación de la viabilidad de las semillas, los estudios de García et al. (1996, 1999, 2000a, 2001, 2002) indican una fuerte limitación por reclutamiento que ocurre con posterioridad a la dispersión.

Los principales dispersores de este enebro en Sierra Nevada (Granada), el mirlo capiblanco (Turdus torquatus) y el zorzal charlo (T. viscivorus) movilizan una gran cantidad de semillas, aunque muchas de ellas son inviables y ello causa que el número de semillas sanas dispersadas sea muy bajo y que la nascencia de plántulas esté fuertemente limitada. Por tanto, los efectos de la limitación de semilla trascienden a la etapa de reclutamiento temprano (Tabla 8.1).

La actividad de las aves, mediada por sus preferencias de uso de diferentes microhábitats, causa una sombra de semillas fuertemente contagiosa, con altas densidades bajo la planta madre; en este microhábitat la germinación puede ser alta –especialmente en años de buena producción de semillas– pero la supervivencia de las plántulas es muy baja. Por el contrario, las zonas húmedas de borreguil, aunque reciben menor lluvia de semillas favorecen el establecimiento exitoso de un mayor número de plántulas. El paisaje heterogéneo causa que la llegada de semillas sea limitante en los microhábitats más favorables para las plántulas y que, a escala espacial amplia, el reclutamiento efectivo esté asociado a áreas de borreguil, siendo la regeneración mucho más lenta en las extensas laderas secas donde se concentra en las bases de las rocas, un micrositio favorable para las plántulas y brinzales en estas condiciones.

En especies de Quercus las etapas posdispersivas son claves en el reclutamiento, que frecuentemente se encuentra limitado por elevadas pérdidas de bellotas dispersadas, generalmente debidas a depredación por A. sylvaticus (Gómez 2004, Gómez et al. 2003, Pulido y Díaz 2004). Además, el consumo de las plántulas y brinzales es muy elevada, determinando a menudo probabilidades de supervivencia ≤ 2% y probabilidades de reclutamiento de plántulas establecidas << 0,001% (Tabla 8.1). Esta combinación de alta tasa de depredación de semillas e impacto extensivo de la herbivoría sobre plántulas resulta en una fuerte limitación del establecimiento de estas especies y parece una característica general de la regeneración del género en nuestra zona (Pulido y Díaz 2004).

242

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Los efectos de las etapas de establecimiento pueden ser de gran importancia porque tienen el potencial de borrar o anular el patrón espacial de reclutamiento originado en etapas precedentes. Los ejemplos son abundantes (véase Tabla 8.1) y están causados por mortalidad de propágulos desproporcionadamente alta en las etapas de germinación o de supervivencia temprana de las plántulas (véase, p. ej., Gómez 2004, Jordano y Herrera 1995, Rey y Alcántara 2000, Traveset et al. 2003)

4. Procesos de limitación demográfica y diversidad del bosque La llegada exitosa de semillas al suelo es un factor clave en la regeneración de cualquier especie de planta superior y determina el punto de partida de complejos efectos demográficos que también quedan plasmados en el acervo genético de cada población. Sólo en años recientes se han vislumbrado los procesos clave asociados a la regeneración natural y se han tenido en cuenta en el diseño de planes efectivos de restauración de poblaciones y reforestación (Schemske et al. 1994, Zimmerman et al. 2000). Para muchas especies leñosas Mediterráneas, al igual que para las especies forestales tropicales (Wunderle 1997), la intervención de los animales frugívoros es fundamental en esta regeneración natural y los efectos de su actividad trascienden la etapa de dispersión. A su acción se añaden múltiples factores bióticos de interacción con animales depredadores de las semillas tras la dispersión, de herbívoros que consumen plántulas y brinzales o de agentes patógenos que atacan diversos estadios de desarrollo. Todos ellos pueden limitar el proceso de reclutamiento, con efectos drásticos no sólo en la dinámica poblacional de cada especie sino en el funcionamiento del bosque en su conjunto.

Los procesos de limitación demográfica han sido objeto de atención primordial por sus consecuencias a nivel de comunidad (Schupp et al. 2002). Una población limitada demográficamente tendrá una tasa de crecimiento más baja, menor tamaño poblacional y menor área ocupada. Esto es, no ocupará todos los sitios –micrositios– disponibles donde es potencialmente viable el establecimiento exitoso de los propágulos. El mecanismo principal que entra en juego provocando efectos a nivel de la comunidad se ha denominado winning by forfeit, o “ganar por pérdida de posesión” (Hurtt y Pacala 1995). Imaginemos que los micrositios de establecimiento exitoso para una semilla (donde es segura su germinación) o para una plántula (donde es seguro su establecimiento y arraigo) son limitados. Una especie “gana por pérdida de posesión” si las semillas de una especie competidora superior no consiguen establecerse; es decir, si el competidor superior no puede establecerse y “pierde la posesión” de ese micrositio favorable y, al mismo tiempo, la especie competitivamente inferior consigue acceder a él. El mecanismo de pérdida de posesión genera huecos o oportunidades de regeneración para especies competitivamente inferiores, favoreciendo de este modo incrementos de diversidad. Los análisis más recientes de lluvia de semillas a escala amplia (mesoescala) revelan que especies potencialmente competidoras raramente llegan a ocupar los mismos micrositios debido a limitaciones demográficas (p. ej., Harms et al. 2000, McEuen y Curran 2004 y referencias citadas). Éste es un patrón que se ajusta a las predicciones de modelos teóricos (p. ej., Hurtt y Pacala 1995, Hubbell 2001) que indican que la limitación demográfica (especialmente de la dispersión) da oportunidades a numerosas especies para mantenerse en un ambiente determinado a través de ganancias de micrositios por “pérdidas de posesión” de los mejores competidores. Los procesos de limitación demográfica son por tanto clave para comprender la generación y el mantenimiento de la diversidad en los bosques y han jugado un papel fundamental en desarrollos recientes de unificación de las teorías ecológicas de biogeografía y biodiversidad (Hubbell 2001).

243

Procesos y mecanismos

5. Implicaciones para la gestión Los aspectos demográficos aquí tratados y los factores que influyen sobre ellos son claves en el diseño de planes de conservación y de restauración de especies forestales mediterráneas. En los últimos años se ha reunido bastante información sobre estas cuestiones, aunque en las actuaciones forestales aún no se ha implementado adecuadamente todo el potencial derivado de estas investigaciones (véase, no obstante, Gómez-Aparicio et al. 2004). En particular, la información sobre cuellos de botella demográficos puede ser directamente aplicable para reducir pérdidas o marras en actuaciones que impliquen semillado o trasplantes directos, así como para dirigir las actuaciones a aquellos microhábitats donde la probabilidad de reclutamiento exitoso es mayor. Esta información, combinada con un buen conocimiento de los nichos de regeneración (véase capítulo 3) ayudará sin duda a maximizar el éxito de las actuaciones y a acortar los plazos de la regeneración efectiva del bosque.

Es cada vez más evidente que la restauración de la compleja estructura poblacional de una especie forestal Mediterránea de larga vida (p. ej., una especie de leñosa) requiere la consideración de aspectos tales como la heterogeneidad del paisaje, el patrón espacial de pies de planta de distinta expresión sexual (p. ej., en especies dioicas), la estructura en rodales a escala media, la procedencia del material de semilla y plántula (aspectos genéticos; véase capítulo 2), etc. Desde la perspectiva de las técnicas de semillado, trasplante y utilización de plantones o brinzales, los datos demográficos básicos pueden ayudar de forma efectiva a localizar “puntos calientes” en el área de la actuación donde será más exitosa la labor de restauración.

Tal información requiere trabajos cartográficos basados en SIG a fin de abordar de forma eficiente la heterogeneidad espacial y su papel determinante en el ciclo natural de regeneración.

Uno de los principales retos que afronta la gestión de espacios naturales protegidos es el desarrollo de tecnología eficaz de restauración de los procesos naturales. Tal objetivo es por tanto de índole local o regional, ya que cada escenario ecológico es único. Ahora bien, es posible identificar aspectos clave que son comunes al escenario Mediterráneo y diseñar técnicas de actuación que, basadas en estas generalidades robustas, se adapten a la especificidad de cada ambiente local, con sus requerimientos y limitaciones. Los desarrollos futuros requerirán un gran esfuerzo de síntesis de técnicas procedentes de diversas disciplinas (selvicultura, genética forestal, mejora, SIG, ecofisiología, etc.) y de desarrollo tecnológico capaz de trasladar a mayor extensión los resultados de investigaciones de índole necesariamente local. Un reto añadido, señalado ya en múltiples instancias, está siendo la identificación de vías efectivas de transferencia a la gestión de estos resultados de la investigación científica.

Agradecimientos Este trabajo no habría sido posible sin la ayuda y el estímulo de los componentes de la red GLOBIMED, muy especialmente Fernando Valladares. Agradecemos también las numerosas discusiones y sugerencias de Arndt Hampe, Cris García y José Antonio Godoy, así como la ayuda indispensable de Jesús G.P. Rodríguez, Juan Miguel Arroyo y Myriam Márquez en diferentes etapas. Juan Arroyo agradece la financiación otorgada a los proyectos 4474-91 (National Geographic Society), PB 91-0894, PB95-0551, 1FD97-0743-CO3-03, PB98-1144, BOS200307924-CO2-01 (MECD, MCyT), y contratos de investigación con la Consejería de Medio Ambiente de la Junta de Andalucía, TRAGSA y GIASA. La colaboración continua de Fernando Ojeda, Teodoro Marañón, Redouan Ajbilou, José Antonio Mejías, Cristina Andrés, Rocío Pérez, Francisco Rodríguez y Begoña Garrido ha sido imprescindible. Los trabajos de 244

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante

Pedro Jordano han sido financiados con proyectos MECD y MCyT (1FD97-0743-CO3-01, PB 96-0857, BOS2000-1366-C02-01 y REN2003-00273), así como la Junta de Andalucía (PAI).

Juan Luis García-Castaño estuvo financiado durante su período pre-doctoral con una beca FPU, AP96-27318040. El trabajo de Fernando Pulido ha sido parcialmente financiado por una beca FPI de la Junta de Extremadura y los proyectos regional IPR-0A050 y estatal BOS200212222-E del Ministerio de Ciencia y Tecnología. Los trabajos de Patricio García-Fayos han sido financiados con proyectos MCyT (1FD97-0551), de la Generalitat Valenciana (02-046) y de la Institució Alfons el Magnánim (02-046) y desarrollados conjuntamente con Miguel Verdú, María Gasque y Pedro Villar. Las redes temáticas GLOBIMED (MCyT) y REDBOME (PAI, Junta de Andalucía) han facilitado las interacciones y la puesta en común de las experiencias para gestar este capítulo.

Bibliografía Alcántara, J.M., P.J. Rey, F. Valera, y A.M. Sánchez-Lafuente. 2000. Factors shaping the seedfall pattern of a birddispersed plant. Ecology 81: 1937-1950.

Alcántara, J.M., P.J. Rey, F. Valera, A.M. Sánchez-Lafuente, y J.E. Gutiérrez. 1997. Habitat alteration and plant intraspecific competition for seed dispersers. An example with Olea europaea var. sylvestris. Oikos 79: 291-300.

Calviño-Cancela, M. 2002. Spatial patterns of seed dispersal and seedling recruitment in Corema album (Empetraceae): the importance of unspecialized dispersers for regeneration. Journal of Ecology 90: 775-784.

Caswell, H. 2000. Matrix population models: construction, analysis, and interpretation, 2nd edition. Sinauer Associates, Inc., Sunderland, MA. Clark, J.S., E. Macklin, y L. Wood. 1998. Stages and spatial scales of recruitment limitation in Southern Appalachian forests. Ecological Monographs 68: 213-235.

Clark, J.S., B. Beckage, P. Camill, B. Cleveland, J. HilleRisLambers, J. Lichter, J. McLachlan, J. Mohan, y P. Wycoff. 1999a. Interpreting recruitment limitation in forests. American Journal of Botany 86: 1-16.

Clark, J.S., M. Silman, R. Kern, E. Macklin, y J. Hilleris-Lambers. 1999b. Seed dispersal near and far: Patterns across temperate and tropical forests. Ecology 80: 1475-1494.

Davatchi, G.A. 1958. Étude biologique de la faune entomologique des Pistacia sauvages et cultivés. Revue de Pathologie Végétale et d’Entomologie Agricole de France 37: 5-166.

De Steven, D. 1991. Experiments on mechanisms of tree establishment in old-field succession: seedling emergence.

Ecology 72: 1066-1075.

Dormont, L., A. Roques, y L. Trosset. 1996. Insect damage to cones and other mortality factors limiting natural regeneration potential of Swiss stone pine (Pinus cembra L.) in the northern French Alps. Annales des Sciences Forestrières 53: 153-158.

Ehrlén, J., y O. Eriksson. 2000. Dispersal limitation and patch occupancy in forest herbs. Ecology 81: 1667-1674.

Eriksson, O., y A. Jakobsson. 1998. Abundance, distribution and life histories of grassland plants: a comparative study of 81 species. Journal of Ecology 86: 922-933.

Fox, G.A. 1993. Failure-time analysis: emergence, flowering, survivorship, and other waiting times. Págs. 253-289 en S.M. Scheiner and J. Gurevitch, editores. Design and analysis of ecological experiments. Chapman and Hall, New York.

García, B., y J.M. Iriondo. 2002. Modelos matriciales de proyección poblacional. Págs. 43-53 en A. Bañares, editor.

Biología de la conservación de plantas amenazadas. Organismo Autónomo de Parques Nacionales, Ministerio de Medio Ambiente, Madrid.

García, D. 1998a. Interaction between Juniperus communis L. and its fruit pest insects: pest abundance, fruit characteristics and seed viability. Acta Oecologica 19: 517-525.

García, D. 1998b. Regeneración natural del enebro Juniperus communis L. en áreas de alta montaña Mediterránea: conectando la ecología reproductiva con el reclutamiento poblacional. Ph.D. Tesis. Universidad de Granada, Granada, España.

García, D. 2001. Effects of seed dispersal on Juniperus communis recruitment on a Mediterranean mountain. Journal of Vegetation Science 12: 839-848.

García, D., J.M. Gómez, J.A. Hódar, y R. Zamora. 1996. Ecología reproductiva del enebro Juniperus communis L. en Sierra Nevada: factores que determinan la regeneración natural de las poblaciones. 1ª Conferencia Internacional: Sierra Nevada. Granada. Págs.: 441-452.

García, D., R. Zamora, J.M. Gómez, y J.A. Hodar. 2002. Annual variability in reproduction of Juniperus communis L. in a Mediterranean mountain: Relationship to seed predation and weather. Écoscience 9: 251-255.

245

Procesos y mecanismos García, D., R. Zamora, J.M. Gómez, P. Jordano, y J.A. Hodar. 2000a. Geographical variation in seed production, predation and abortion in Juniperus communis throughout its range in Europe. Journal of Ecology 88: 436-446.

García, D., R. Zamora, J.A. Hódar, y J.M. Gómez. 1999. Age structure of Juniperus communis L. in the Iberian peninsula: conservation of remnant populations in Mediterranean mountains. Biological Conservation 87: 215-220.

García, D., R. Zamora, J.A. Hodar, J.M. Gómez, y J. Castro. 2000b. Yew (Taxus baccata L.) regeneration is facilitated by fleshy-fruited shrubs in Mediterranean environments. Biological Conservation 95: 31-38.

García, M.B. 2003. Demographic viability of a relict population of the critically endangered plant Borderea chouardii. Conservation Biology 17: 1672-1680.

García-Castaño, J.L. 2001. Consecuencias demográficas de la dispersión de semillas por aves y mamíferos frugívoros en la vegetación Mediterránea de montaña. Ph.D. Tesis. Universidad de Sevilla, Sevilla, España.

Gasque, M., y P. García-Fayos. 2003. Seed dormancy and longevity in Stipa tenacissima L. (Poaceae). Plant Ecology 168: 279-290.

Gasque, M., y P. García-Fayos. 2004. Interaction between Stipa tenacissima and Pinus halepensis: consequences for reforestation and the dynamics of grass steppes in semi-arid Mediterranean areas. Forest Ecology and Management 189: 251-261.

Godínez-Álvarez, H., A. Valiente-Banuet, y A. Rojas-Martínez. 2002. The role of seed dispersers in the population dynamics of the columnar cactus Neobuxbaumia tetetzo. Ecology 83: 2617-2629.

Gómez, J.M. 2004. Importance of microhabitat and acorn burial on Quercus ilex early recruitment: non-additive effects on multiple demographic processes. Plant Ecology 172: 287-297.

Gómez, J.M., D. García, y R. Zamora. 2003. Impact of vertebrate acorn- and seedling-predators on a Mediterranean Quercus pyrenaica forest. Forest Ecology and Management 180: 125-134.

Gómez-Aparicio, L., R. Zamora, J.M. Gómez, J.A. Hodar, J. Castro, y E. Baraza. 2004. Applying plant facilitation to forest restoration: A meta-analysis of the use of shrubs as nurse plants. Ecological Applications 14: 11281138.

Grundwag, M. 1976. Embryology and fruit development in four species of Pistacia L. (Anacardiaceae). Botanical Journal of the Linnean Society 73: 355-370.

Gulias, J., A. Traveset, N. Riera, y M. Mus. 2004. Critical stages in the recruitment process of Rhamnus alaternus L. Annals of Botany 93: 723-731.

Hampe, A., y J. Arroyo. 2002. Recruitment and regeneration in populations of an endangered South Iberian Tertiary relict tree. Biological Conservation 107: 263-271.

Harms, K.E., S.J. Wright, O. Calderon, A. Hernandez, y E.A. Herre. 2000. Pervasive density-dependent recruitment enhances seedling diversity in a tropical forest. Nature 404: 493-495.

Hatcher, L. 1994. A step-by-step approach to using the SAS® system for factor analysis and structural equation modelling, Cary, North Carolina, EEUU. Herrera, C.M. 1995a. Plant-vertebrate seed dispersal systems in the Mediterranean: ecological, evolutionary, and historical determinants. Annual Review of Ecology and Systematics 26: 705-727.

Herrera, C.M., P. Jordano, L. López Soria, y J.A. Amat. 1994. Recruitment of a mast-fruiting, bird-dispersed tree: bridging frugivore activity and seedling establishment. Ecological Monographs 64: 315-344.

Herrera, C.M., P. Jordano, J. Guitián, y A. Traveset. 1998. Annual variability in seed production by woody plants and the masting concept: reassessment of principles and relationship to pollination and seed dispersal. American Naturalist 152: 576-594.

Herrera, J. 1995b. Acorn predation and seedling production in a low-density population of cork oak (Quercus suber L.). Forest Ecology and Management 76: 197-201.

Howe, H.F. 1989. Scatter- and clump-dispersal and seedling demography: hypothesis and implications. Oecologia (Berlin) 79: 417-426.

Hulme, P.E. 1998. Post-dispersal seed predation: consequences for plant demography and evolution. Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics 1: 32-46.

Hurtt, G.C., y S.W. Pacala. 1995. The consequences of recruitment limitation: reconciling chance, history and competitive differences between plants. Journal of Theoretical Biology 176: 1-12.

Jordano, P. 1987. Avian fruit removal: effects of fruit variation, crop size, and insect damage. Ecology 68: 1711-1723.

Jordano, P. 1988. Polinización y variabilidad de la producción de semillas en Pistacia lentiscus L. (Anacardiaceae).

Anales del Jardín Botánico de Madrid 45: 213-231.

Jordano, P. 1989. Pre-dispersal biology of Pistacia lentiscus (Anacardiaceae): cumulative effects on seed removal by birds. Oikos 55: 375-386.

Jordano, P. 1991. Gender variation and expression of monoecy in Juniperus phoenicea (L.)(Cupressaceae). Botanical Gazette 152: 476-485.

Jordano, P. 1995. Frugivore-mediated selection on fruit and seed size: birds and St. Lucie’s cherry, Prunus mahaleb.

Ecology 76: 2627-2639.

Jordano, P. 2000. Fruits and frugivory. Págs. 125-166 en M. Fenner, editor. Seeds: the ecology of regeneration in plant communities. Commonwealth Agricultural Bureau International, Wallingford, UK.

246

Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante Jordano, P. 2001. Conectando la ecología de la reproducción con el reclutamiento poblacional de plantas leñosas Mediterráneas. Págs. 183-211 en R. Zamora and F. Pugnaire, editores. Aspectos ecológicos y funcionales de los ecosistemas mediterráneos. Consejo Superior de Investigaciones Científicas, Madrid.

Jordano, P., y C.M. Herrera. 1995. Shuffling the offspring: uncoupling and spatial discordance of multiple stages in vertebrate seed dispersal. Ecoscience 2: 230-237.

Jordano, P., y E.W. Schupp. 2000. Seed disperser effectiveness: the quantity component and patterns of seed rain for Prunus mahaleb. Ecological Monographs 70: 591-615.

Julliot, C. 1997. Impact of seed dispersal of red howler monkeys Alouatta seniculus on the seedling population in the understorey of tropical rain forest. Journal of Ecology 85: 431-440.

Kiviniemi, K., y O. Eriksson. 1999. Dispersal, recruitment and site occupancy of grassland plants in fragmented habitats. Oikos 86: 241-253.

McEuen, A.B., y L.M. Curran. 2004. Seed dispersal and recruitment limitation across spatial scales in temperate forest fragments. Ecology 85: 507-518.

Mitchell, R.J. 1992. Testing evolutionary and ecological hypotheses using path analysis and structural equation modelling. Functional Ecology 6: 123-129.

Muller-Landau, H.C., S.J. Wright, O. Calderón, S.P. Hubbell, y R.B. Foster. 2002. Assessing recruitment limitation: concepts, methods and case-studies from a tropical forest. Págs. 35-53 en D.J. Levey, W.R. Silva, y M. Galetti, editores. Seed dispersal and frugivory: ecology, evolution and conservation. CAB International, Wallingford, UK. Ortiz, P.L., M. Arista, y S. Talavera. 1998. Low reproductive success in two subspecies of Juniperus oxycedrus L. International Journal of Plant Science 159: 843-847.

Pulido, F.J., y M. Díaz. 2004. Regeneration of a Mediterranean oak: a whole-cycle approach. Écoscience 12: 000000. En prensa.

Reid, N. 1989. Dispersal of mistletoes by honeyeaters and flowerpeckers: components of seed dispersal quality. Ecology 70: 137-145.

Rey, P.J., y J.M. Alcántara. 2000. Recruitment dynamics of a fleshy-fruited plant (Olea europaea): connecting patterns of seed dispersal to seedling establishment. Journal of Ecology 88: 622-633.

Robledo-Arnuncio, J.J. 2004. Estructura genética y dispersión polínica de Pinus sylvestris L. en la Meseta Norte (España). Ph.D. Tesis. Universidad Politécnica, ETSI Montes, Madrid, España.

Roques, A. 1983. Les insectes ravageurs des cônes et graines de conifères en France. Institute National de la Recherche Agronomique, Paris, France.

Roques, A., J.P. Rimbault, y F. Goussard. 1984. La colonisation des cônes et galbules des génévriers mediterranéens par les insectes et acariens et son influence sur les possibilites de régeneration naturelle de ces essences. Ecologia Mediterranea 10: 147-169.

Santos, T., y J.L. Tellería. 1994. Influence of forest fragmentation on seed consumption and dispersal of spanish juniper Juniperus thurifera. Biological Conservation 70: 129-134.

Santos, T., J.L. Tellería, y E. Virgós. 1999. Dispersal of Spanish juniper Juniperus thurifera by birds and mammals in a fragmented landscape. Ecography 22: 193-204.

Schemske, D.W., B.C. Husband, M.H. Ruckelshaus, C. Goodwillie, I.M. Parker, y J.G. Bishop. 1994. Evaluating approaches to the conservation of rare and endangered plants. Ecology 75: 584-606.

Schupp, E.W. 1993. Quantity, quality, and the efectiveness of seed dispersal by animals. Págs. 15-29 en T.H. Fleming y A. Estrada, editores. Frugivory and seed dispersal: ecological and evolutionary aspects. Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, Holanda.

Schupp, E.W. 1995. Seed-seedling conflicts, habitat choice, and patterns of plant recruitment. American Journal of Botany 82: 399-409.

Schupp, E.W., y M. Fuentes. 1995. Spatial patterns of seed dispersal and the unification of plant population ecology. Écoscience 2: 267-275.

Schupp, E.W., T. Milleron, y S. Russo. 2002. Dissemination limitation and the origin and maintenance of speciesrich tropical forests. Págs. 19-33 en D.J. Levey, W.R. Silva, y M. Galetti, editores. Seed dispersal and frugivory: ecology, evolution and conservation. CAB International, Wallingford, UK. Traveset, A. 1994. Cumulative effects on the reproductive output of Pistacia terebinthus (Anacardiaceae). Oikos 71: 152-162.

Traveset, A. 1998. Effect of seed passage through vertebrate frugivores’ guts on germination: a review. Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics 1/2: 151-190.

Traveset, A., y M. Verdú. 2002. A meta-analysis of the effect of gut treatment on seed germination. Págs. 339-350 en D.J. Levey, W.R. Silva, y M. Galetti, editors. Seed dispersal and frugivory: ecology, evolution and conservation. CAB International, Wallingford, Gran Bretaña.

Traveset, A., J. Gulias, N. Riera, y M. Mus. 2003. Transition probabilities from pollination to establishment in a rare dioecious shrub species (Rhamnus ludovici-salvatoris) in two habitats. Journal of Ecology 91: 427-437.

247

Procesos y mecanismos Turnbull, L.A., M.J. Crawley, y M. Rees. 2000. Are plant populations seed-limited? A review of seed sowing experiments. Oikos 88: 225-238.

Valido, A., y M. Nogales. 1994. Frugivory and seed dispersal by the lizard Gallotia galloti (Lacertidae) in a xeric habitat of the Canary Islands. Oikos 70: 403-411.

Verdú, M., y P. García-Fayos. 2003. Frugivorous birds mediate sex-biased facilitation in a dioecious nurse plant.

Journal of Vegetation Science 14: 35-42.

Verdú, M., y P. García-Fayos. 1995. Dispersión y predación predispersiva de semillas en Pistacia lentiscus. Studia Oecologica 12: 213-222.

Verdú, M., y P. García-Fayos. 1996. Postdispersal seed predation in a Mediterranean patchy landscape. Acta Oecologica-International Journal of Ecology 17: 379-391.

Verdú, M., y P. García-Fayos. 1998a. Ecological causes, function, and evolution of abortion and parthenocarpy in Pistacia lentiscus (Anacardiaceae). Canadian Journal of Botany 76: 134-141.

Verdú, M., y P. García-Fayos. 1998b. Female biased sex ratios in Pistacia lentiscus L. (Anacardiaceae). Plant Ecology 135: 95-101.

Verdú, M., y P. García-Fayos. 1998c. Old-field colonization by Daphne gnidium: seedling distribution and spatial dependence at different scales. Journal of Vegetation Science 9: 713-718.

Verdú, M., y P. García-Fayos. 2002. Reproductive ecology of Pistacia lentiscus L. (Anacardiaceae): an evolutionary anachronism in the Mediterranean shrubland. Revista Chilena de Historia Natural 75: 57-65.

Verdú, M., P. Villar-Salvador, y P. García-Fayos. 2004. Gender effects on the post-facilitation performance of two dioecious Juniperus species. Functional Ecology 18: 87-93.

Wang, B.C., y T.B. Smith. 2002. Closing the seed dispersal loop. Trends in Ecology and Evolution 17: 379-385.

Wenny, D.G. 2000. Seed dispersal, seed predation, and seedling recruitment of a neotropical montane tree. Ecological Monographs 70: 331-351.

Wenny, D.G. 2001. Advantages of seed dispersal: a re-evaluation of directed dispersal. Evolutionary Ecology Research 3: 51-74.

Wenny, D.G., y D.J. Levey. 1998. Directed seed dispersal by bellbirds in a tropical cloud forest. Proceedings of the National Academy of Sciences USA 95: 6204-6207.

Wijdeven, S.M.J., y M.E. Kuzee. 2000. Seed availability as a limiting factor in forest recovery in Costa Rica. Restoration Ecology 8: 414-424.

Wunderle, J.M. 1997. The role of animal seed dispersal in accelerating native forest regeneration on degraded tropical lands. Forest Ecology and Management 99: 223-235.

Zamora, R., y F. Pugnaire. 2001. Aspectos ecológicos y funcionales de los ecosistemas mediterráneos. Consejo Superior de Investigaciones Científicas, Madrid.

Zimmerman, J.K., J.B. Pascarella, y T.M. Aide. 2000. Barriers to forest regeneration in an abandoned pasture in Puerto Rico. Restoration Ecology 8: 350-360.

248