Compuestos bioactivos en la lechuga by Horticultura & Poscosecha

Compuestos bioactivos en la lechuga: beneficios para la salud e impacto de las prácticas pre y poscosecha Xiao Yang, María I. Gil, Qichang Yang y Francisco A. Tomás-Barberán

Instituto de Agricultura Urbana, Academia China de Ciencias Agrícolas (IUA-CAAS) Centro de Edafología y Biología Aplicada del Segura (CEBAS-CSIC)

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2022

Compuestos bioactivos en la lechuga: beneficios para la salud e impacto de las prácticas pre y poscosecha Xiao Yang1, María I. Gil2, Qichang Yang1 y Francisco A. Tomás-Barberán*2 * fatomas@cebas.csic.es 1

Instituto de Agricultura Urbana, Academia China de Ciencias Agrícolas (IUA-CAAS), Chengdu National Agricultural Science and Technology Center, Chengdu, China 2

Centro de Edafología y Biología Aplicada del Segura, Consejo Superior de Investigaciones Científicas (CEBAS-CSIC), Murcia

Índice 1. Introducción .............................................................................................................................. 1 2. Los compuestos bioactivos de la lechuga ................................................................................. 2 2.1. Normalización de la medición de compuestos bioactivos en lechuga............................... 2 2.2. Polifenoles en lechuga ....................................................................................................... 2 2.3. Terpenoides en lechuga ................................................................................................... 10 2.4. Vitaminas en lechuga ....................................................................................................... 14 3. Beneficios potenciales para la salud humana ......................................................................... 20 3.1. Evidencia in vitro .............................................................................................................. 20 3.2. Evidencia in vivo ............................................................................................................... 24 4. Factores precosecha que afectan a los compuestos bioactivos ............................................. 27 4.1. Factores ambientales ....................................................................................................... 27 4.2. Prácticas agrícolas ............................................................................................................ 28 4.3. Optimización del manejo precosecha para mejorar la acumulación de compuestos bioactivos ................................................................................................................................ 31 5. Enfoques postcosecha que afectan a los compuestos bioactivos .......................................... 32 5.1. Estado de madurez ........................................................................................................... 32 5.2. Procesado mínimo............................................................................................................ 32 5.3. Conservación .................................................................................................................... 33 6. Conclusiones y perspectivas de futuro.................................................................................... 35

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Compuestos bioactivos en la lechuga: beneficios para la salud e impacto de las prácticas pre y poscosecha

Este documento es una traducción del siguiente artículo: Yang, X.; Gil, M.I.; Yang, Q.; Tomás-Barberán, F.A. (2022). Bioactive compounds in lettuce: Highlighting the benefits to human health and impacts of preharvest and postharvest practices. Compr Rev Food Sci Food Saf. 2022 Jan;21(1):4-45. doi: 10.1111/1541-4337.12877 Por favor, consulte el artículo original para visualizar las tablas y figuras con mayor resolución.

1. Introducción La lechuga (Lactuca sativa L.) es uno de los cultivos hortícolas más consumidos a nivel mundial. Los tipos de lechuga que se cultivan se clasifican en función de sus características morfológicas, principalmente como lechuga iceberg, mantecosa, romana, de hojas sueltas o de tallo (Zhang et al., 2017). La lechuga está disponible comercialmente durante todo el año y se cultiva tanto en campo abierto como en sistemas de cultivo protegidos pudiendo ser en vertical con luz artificial. La producción mundial anual de lechuga (y achicoria) es de 27,2 millones de toneladas; China, Estados Unidos, India, España e Italia son los cinco principales productores (FDA, 2018). La lechuga, una verdura de ensalada baja en calorías, grasa y sodio, es rica en fibra, ácido fólico y vitamina C, así como en minerales esenciales como el hierro (Kim et al., 2016). La lechuga también es una fuente abundante de compuestos fitoquímicos y otras vitaminas que juegan un papel en el mantenimiento de la salud. Estos incluyen los flavonoides glicosilados, los ácidos hidroxicinámicos, las lactonas sesquiterpénicas (p. ej., lactucina y lactucopicrina), los carotenoides, las vitaminas del grupo B, el ácido ascórbico y los tocoferoles. Los metabolitos secundarios de la lechuga están asociados con muchas propiedades beneficiosas para la salud, entre ellas su actividad antioxidante que neutraliza los efectos adversos de radicales libres, antiinflamatoria, antidiabética, anticancerígena y preventiva de enfermedades cardiovasculares (ECV) (Kim et al., 2016). Debido al procesado mínimo que sufre en su preparación, que incluye a menudo el corte, lavado, secado, envasado, distribución y almacenamiento a baja temperatura, la lechuga cortada o en IV gama mantiene su valor nutricional y bioactividad (Cantwell y Kasmire, 2002). En los países asiáticos, la lechuga se cocina tradicionalmente en lugar de consumirse en fresco (Mou, 2008). Sin embargo, dado la creciente influencia de los alimentos/comidas listas para consumir en estas regiones, especialmente en China, Japón y Corea, el consumidor prefiere cada vez más los productos frescos cortados convenientes, particularmente las ensaladas de lechuga. Como resultado de los cambios en las preferencias de los consumidores y los avances en la tecnología de procesamiento y almacenamiento de la IV gama, la producción de lechuga se ha consolidado a nivel mundial y se ha convertido en uno de los productos de IV gama más demandados. En este artículo revisamos críticamente los efectos beneficiosos de la lechuga sobre la salud, incluida la composición, la biodisponibilidad y el metabolismo de los constituyentes responsables de estos efectos y exploramos cómo las prácticas pre y poscochecha afectan a la composición de estos compuestos bioactivos de la lechuga (Figura 1).

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2. Los compuestos bioactivos de la lechuga 2.1. Normalización de la medición de compuestos bioactivos en lechuga Numerosos estudios han determinado el contenido de diferentes grupos de polifenoles, como ácidos fenólicos, flavonas, flavonoles y antocianinas, en varios cultivares de lechuga. Estas investigaciones utilizaron diferentes estándares externos como equivalentes o se expresaron los contenidos relativos al peso fresco (PF) o peso seco utilizando diferentes técnicas de secado, complicando la estandarización y limitando la comparación con datos cuantitativos de varios laboratorios. Por lo tanto, se requieren protocolos de preparación de muestras uniformes para permitir la normalización y la comparación de datos entre distintos laboratorios. Aquí, proponemos que los resultados se presenten en miligramos del compuesto bioactivo por 100 g de peso fresco (o FW del inglés Fresh Weight). Además, considerando que el contenido de agua de la lechuga es de alrededor del 90%, los valores de peso seco pueden convertirse al contenido en FW. La determinación de los valores por 100 g FW es ventajosa porque los valores se pueden extrapolar fácilmente a la ingesta diaria de alimentos, lo cual es vital en los estudios nutricionales.

Figura 1. Ilustración de los compuestos bioactivos en la lechuga, sus beneficios potenciales para la salud humana, así como las prácticas previas y posteriores a la cosecha que afectan la constitución y las concentraciones de estos compuestos que promueven la salud

2.2. Polifenoles en lechuga Polifenoles solubles Los polifenoles son los compuestos fitoquímicos más abundantes en lechuga. Los compuestos fenólicos antioxidantes se producen a través de la ruta biosintética del ácico shikimico. Los polifenoles se clasifican como flavonoides o no flavonoides y se pueden agrupar según su estructura química. Los principales compuestos identificados en lechuga se muestran en la Tabla

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1. Además, una fracción de polifenoles soluble a menudo se extrae usando solventes hidroalcohólicos y se denomina fracción de polifenoles extraíble, la cual es la fracción principal en la lechuga. La fracción de polifenoles soluble consta de ácidos fenólicos (como el ácido hidroxibenzoico y los derivados del ácido hidroxicinámico), flavonoides (como flavonas, flavonoles y antocianinas) y trazas de cumarinas (como esculina y 6,7-dimetoxi cumarina). Las antocianinas son los pigmentos que se encuentran en los cultivares de color rojo y verde/rojo, siendo los glucósidos de cianidina los más abundantes. Tabla 1. Los principales compuestos fenólicos de la lechuga

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Tabla 1. Continuación

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Compuestos bioactivos en la lechuga: beneficios para la salud e impacto de las prácticas pre y poscosecha Tabla 1. (Continuación)

Nota: 1, un ACQUITY UPLC de Waters acoplado a un micrOTOF-QTM de Bruker Daltonics (Abu-Reidah et al., 2013); 2, un UPLC de Waters acoplado a un SYNAPT G2-Si HDMS (Assefa et al., 2019); 3, un ACQUITY UPLC de Waters acoplado a un SYNAPT G2-Si HDMS (Viacava et al., 2017); 4, un sistema de HPLC Agilent Hewlett-Packard 1100 acoplado a un espectrómetro de RMN Micromass basado en ACPI MS y JEOL GX400 (DuPont et al., 2000); 5, un LC Agilent Serie 1100 acoplado a un espectrómetro de masas con trampa de iones G2445A (Llorach et al., 2008); 6, un cromatógrafo de líquidos Agilent 1200 acoplado a un espectrómetro de masas Agilent 6320 con trampa de iones (Santos et al., 2014); 7, un sistema UHPLC Shimadzu Nexera acoplado a un espectrómetro de masas Shimadzu IT-TOF (Pepe et al., 2015); 8, un HPLC Agilent Serie 1200 acoplado a un espectrómetro de masas triple cuadrupolo (López et al., 2014); 9, un espectrómetro Bruker AVANCE AQS600 (Sobolev et al., 2005); 10, un Waters ACQUITY UPLC acoplado a un Waters Vion IMS Qtof MS (Yang, Wei, et al., 2018); 11, un ACQUITY UPLC I-Class acoplado a un Xevo G2-S QTOF (Qin et al., 2018). 12, sistema Waters Acquity UPLC H-Class (Medina-Lozano et al., 2021)

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Polifenoles no extraíbles La fracción de polifenoles no extraíble contiene fitoquímicos que no se pueden extraer con solventes hidroalcohólicos (compuestos fenólicos poliméricos) y aquellos que están químicamente unidos a otras moléculas (compuestos fenólicos ligados), como son los carbohidratos oligoméricos y poliméricos y otros componentes de la pared celular. Los polifenoles no extraíbles sólo se liberan después de la degradación química (Perez-Jimenez y Saura-Calixto, 2015). Galieni et al. (2015) determinaron que esta fracción de polifenoles unidos representó el 33% del contenido total de polifenoles en lechuga romana, con un valor de 82,4 mg de equivalentes de ácido gálico/100 g FW. Los ácidos hidroxibenzoico e hidroxicinámico son las formas simples de polifenoles en lechuga, con contenidos de 65,6 y 1,1 mg/100 g FW, respectivamente (Perez-Jimenez y Saura-Calixto, 2015). López et al. (2014) describieron que el ácido cafeico y el ácido p-cumárico fueron los polifenoles ligados más abundantes detectados en lechuga romana; la lechuga romana de tamaño regular presentó las concentraciones más altas de ácido cafeico y ácido p-cumárico ligados, con valores promedio de 5.18 y 0.25 mg/100 g FW, respectivamente; en las de tamaño mini, presentaban 4,44 mg/100 g FW de ácido cafeico y 0,20 mg/100 g FW de ácido p-cumárico, mientras que el tamaño más pequeño presentó las concentraciones más bajas de ácido cafeico y p-cumárico, con valores promedio de 2,99 y 0,12 mg/100 g FW, respectivamente. Zhou et al. (2018) identificaron por HPLC-DAD-ESI-MS que los ácidos cafeoil tartárico y cafeico eran los dos principales polifenoles unidos en las hojas de lechuga “Lvluo” y “Ziluoma”. Polifenoles en diferentes tipos de lechuga Existen evidencias que indican que los genotipos de lechuga pueden contener distintos tipos de compuestos fenólicos con niveles diferentes. Numerosos estudios han examinado el contenido en polifenoles de diferentes tipos de lechuga (Tabla 2). Los resultados sugieren que el tipo de hoja suelta tiene un contenido más alto, mientras que el tipo iceberg el más bajo (Bunning et al., 2010; Kim et al., 2016; Kim et al., 2018; Liu et al., 2007; Llorach et al., 2008). Por ejemplo, el contenido de compuestos fenólicos de 25 cultivares de lechuga osciló entre 104 y 857 mg GAE por 100 g FW; el tipo de hojas sueltas tuvo el contenido más alto con un valor promedio de 432 mg GAE/100 g FW, seguido por el tipo lechuga romana (363 mg GAE/100 g FW) y el tipo mantecosa (151 mg GAE/100 g FW), mientras que el tipo iceberg tuvo el valor más bajo de 104 mg GAE/100 g FW (Liu et al., 2007). Llorach et al. (2008) describieron el contenido de compuestos fenólicos de varios tipos de lechuga, como Lollo rosso, una variedad roja de hoja suelta, que tiene un contenido más alto que hoja de roble (571 y 322 mg GAE/100 g FW, respectivamente), la romana (64 mg GAE/ 100 g FW) o la iceberg (tipo crisphead, 18 mg GAE/100 g FW). Se ha descrito que el contenido de compuestos fenólicos de dos cultivares de lechuga de tallo “Grüner stern” y “Karola” fue de 363,6 y 415,5 mg GAE/100 g FW, respectivamente, después de 8 semanas de crecimiento (Malarz et al., 2021). Los cultivares de lechuga roja tienen valores más altos que los tipos de lechuga verde (Becker et al., 2015; Kim et al., 2018; Liu et al., 2007; Llorach et al., 2008). Por ejemplo, Kim et al. (2018) examinaron la variación en el contenido de compuestos fenólicos de cultivares de lechuga verde, verde/roja y roja y observaron que los cultivares de lechuga roja tenían el contenido más alto con un valor promedio de 524 mg GAE/100 g FW, seguidos por los cultivares rojo/verde (227 mg GAE/100 g FW). Por el contrario, el cultivar de hoja verde tuvo el contenido de compuestos fenólicos más

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bajo (133 mg GAE/100 g FW). Estos resultados pueden explicarse por el hecho de que las variedades de lechuga roja destinan una mayor parte del carbono fijado en la fotosíntesis a la producción de polifenoles en lugar de al crecimiento, lo que resulta en la acumulación de compuestos fenólicos (Neilson et al., 2013). Los ácidos fenólicos, en particular el ácido hidroxibenzoico y los derivados del ácido hidroxicinámico, representan los principales polifenoles en la lechuga. El ácido clorogénico, el ácido chicórico (ácido dicafeoil tartárico) y el ácido cafeoil tartárico fueron los principales derivados identificados (Llorach et al., 2008). La cantidad total de ácidos fenólicos en diferentes tipos de lechuga se muestra en la Tabla 3. Los tipos rojos contienen niveles más altos de ácido fenólicos que los tipos verdes (El-Nakhel et al., 2020; Nicolle et al., 2004). Por ejemplo, el contenido total de ácidos fenólicos de la lechuga hoja de roble roja fue de 231 mg/100 g FW de equivalentes de ácido dicafeoiltartárico, que fue 3,5 veces superior al de la lechuga hoja de roble verde (Nicolle et al., 2004). Un estudio anterior reveló que el contenido total de flavonoides (sin incluir antocianinas) de las muestras de lechuga varió de 2,3 a 22,0 mg de equivalente de quercetina/100 g FW, y los tipos de hoja suelta exhibieron el mayor contenido de flavonoides (Gan y Azrina, 2016). Yang et al. (2018) utilizaron un enfoque metabolómico para cuantificar la abundancia relativa de flavonoides glicosilados en treinta cultivares de lechuga. Observaron que los tipos de hojas sueltas contenían concentraciones más altas de quercetina glicosilada y luteolina que las más acogolladas (mantecosa, iceberg y romana), lo que puede deberse a que el área de la hoja abierta/expuesta a la luz y a la radiación ultravioleta es mayor en los tipos de hojas sueltas que en los tipos de cabeza cerrada. Las principales antocianinas, un subgrupo de flavonoides que se encuentran en la lechuga y que contribuyen a la pigmentación roja de las hojas, son derivados de la cianidina (Tabla 1). El contenido de antocianinas varía significativamente entre variedades, pero no entre tipos (Tabla 4). Assefa et al. (2019) observaron que la cianidina era la principal antocianina en 15 variedades de lechuga, con niveles que iban desde 3 (“Sunredbutter”) hasta 97 mg/100 g FW (“Tomalin”). Según Rouphael et al. (2019), la lechuga de hojas sueltas “Lollo rossa” y la lechuga mantecosa “Red salanova” contenían 0,062 y 0,063 equivalentes de cianidina (CE) mg/100 g FW, respectivamente, mientras que la lechuga de hojas sueltas “Red oak leaf” contenía 0,164 CE mg/ 100 g FW. Estos valores fueron inferiores a los descritos en estudios previos. Por ejemplo, Dupont et al. (2000) encontraron que los contenidos de antocianinas de los cultivares “Red oak leaf” y “Lollo rosso” fueron de 2,3 y 7,3 mg de equivalentes de cianidina 3-glucósido /100 g FW, respectivamente. Sin embargo, se encontraron valores más altos de 25,9 mg de equivalentes del 3-rutinósido de cianidina/100 g FW para “hoja de roble roja” y de 95,0 mg equivalentes de 3malonil-glucósido de cianidina/100 g FW para “Lollo rosso” cultivado en campo abierto (Ferreres et al., 1997; Llorach et al., 2008). Los valores bajos del estudio de Rouphael et al. (2019) puede deberse a diferentes condiciones de cultivo y a un estándar de antocianina diferente para la medición. Recientemente, Medina-Lozano et al. (2021) revelaron que la cianidina 3-(6-malonil glucósido) era la antocianina más abundante, representando el 97 % del contenido total de antocianinas para la mayoría de los cultivares de lechuga romana y de hoja suelta, mientras que se detectaron trazas de peonidina 3-glucósido en varios cultivares de lechuga.

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Tabla 2. Contenido total de polifenoles (TPC) en diferentes tipos de lechuga (mg equivalente de ácido gálico/100 g FW)

Nota: Las letras R y G denotan las variedades de lechuga de hoja roja y verde, respectivamente. Si el contenido se informó originalmente como peso seco en la referencia, convertimos el valor a peso fresco (FW) utilizando un contenido de agua promedio del 10 % de la lechuga (peso fresco = peso seco * 10). Luego, todos los datos de varias fuentes se normalizaron a las unidades equivalentes de ácido gálico (GAE) mg/100 g FW

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Compuestos bioactivos en la lechuga: beneficios para la salud e impacto de las prácticas pre y poscosecha Tabla 3. Contenido total de ácidos fenólicos en diferentes tipos de lechuga

Nota: si el contenido se informó originalmente como peso seco en la referencia, convertimos el valor a peso fresco (FW) utilizando un contenido de agua promedio del 10 % de la lechuga (peso fresco = peso seco * 10). Luego, todos los datos de varias fuentes se normalizaron a las unidades equivalentes de ácido gálico (GAE) mg/100 g FW a DTE representa el equivalente de ácido dicafeoiltartárico b Contenido total de ácido fenólico = contenido de ácido achicórico + contenido de ácido clorogénico + contenido de ácido cafeoiltartárico + ácido cafeoil-meso-tartárico c CAE representa el equivalente de ácido clorogénico Tabla 4. Contenido total de antocianinas en diferentes tipos de lechuga

Nota: Si el contenido se informó originalmente como peso seco en la referencia, convertimos el valor a peso fresco (FW) utilizando un contenido de agua promedio del 10 % de la lechuga (peso fresco = peso seco * 10). Luego, todos los datos de varias fuentes se normalizaron a las unidades equivalentes de ácido gálico (GAE) mg/100 g FW a CRE representa el equivalente de cianidina-3-rutinósido b Contenido total de antocianinas = contenido de peonidina 3-glucósido + contenido de cianidina 3-(6′malonil)-glucósido + contenido de cianidina 3-(6′-acetil)-glucósido c CE representa el equivalente de cianidina d CGE representa el equivalente de 3-glucósido de cianidina e CMGE representa el equivalente de 3-malonil-glucósido de cianidina.

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2.3. Terpenoides en lechuga Carotenoides Los carotenoides son una clase de fitoquímicos esenciales para el crecimiento y la defensa de las plantas a los que se les han asociado beneficios para la salud debido a sus propiedades antioxidantes (Bohn, 2019). Los carotenoides sirven como pigmentos adjuntos en la fotosíntesis para proteger a las plantas del estrés fotooxidativo. Son la principal fuente de provitamina A (sobre todo β-caroteno) en la dieta (Nisar et al., 2015). Los carotenoides principales que se encuentran en la lechuga son el β-caroteno, la β-criptoxantina y la luteína, aunque sus concentraciones varían según las variedades (Tabla 5). La lechuga romana mostró el contenido más alto de luteína y β-caroteno, mientras que la lechuga crujiente tenía los contenidos más bajos; la cantidad de β-criptoxantina varió de 2,57 mg/100 g FW en “Lollo verde” a 10,46 mg/100 g FW en “Red salanova” como se indica en la Tabla 5. Además, se han detectado neoxantina, violaxantina, zeaxantina y lactucaxantina en lechuga (Cruz et al., 2014; López et al., 2014). López et al. (2014) y Nicolle et al. (2004) examinaron los niveles de lactucaxantina, violaxantina y neoxantina en varios cultivares de lechuga romana. El contenido de lactucaxantina varió entre 0,59 y 0,63 mg/100 g FW, los niveles de violaxantina oscilaron entre 0,50 y 0,69 mg/100 g FW y el contenido de neoxantina osciló entre 0,23 y 0,46 mg/100 g FW. Según Cruz et al. (2014), la lechuga de hoja suelta contenía 0,2, 1,3 y 0,8 mg/100 g FW de lactucaxantina, neoxantina y violaxantina, respectivamente. Más recientemente, se identificaron cinco compuestos apocarotenoides en tallos de lechuga mediante resonancia magnética nuclear (RMN) 1H y espectro UV por HPLC/DAD; estos compuestos fueron (-)-ioliolido, (+)-dehidrovomifoliol, blumenol A, (6S,9S)-vomifoliol y corchoionósido C (Malarz et al., 2021). En Europa, la ingesta de referencia de la población para la vitamina A es de 750 µg de equivalente de retinol/día para hombres adultos y de 650 µg de equivalente de retinol/día para mujeres adultas (EFSA, 2019). Una porción de lechuga fresca (100 g) puede proporcionar hasta 2075 µg de equivalentes de retinol de vitamina A, lo que cumple con la ingesta de referencia de la UE para adultos. Además, la misma cantidad de lechuga proporciona hasta 1038 µg de equivalente de retinol, lo que cumple con la ingesta de nutrientes recomendada en China de vitamina A para adultos de 800 y 700 µg de actividad de retinol equivalente/día para hombres adultos y mujeres, respectivamente (Comisión Nacional de Salud, 2018). Por lo tanto, algunas variedades de lechuga podrían considerarse fuentes dietéticas ricas en provitamina A. Lactonas sesquiterpénicas La lechuga es la principal fuente dietética de lactonas sesquiterpénicas debido a su alto nivel de consumo. Los conjugados de oxalato y sulfato de lactucina, desoxilactucina y lactucopicrina son las principales lactonas sesquiterpénicas que se encuentran principalmente en los lacticíferos de las hojas, los tallos y las cabezas florales de la lechuga (Figura 2) y se liberan principalmente en respuesta a diversos tipos de estrés (Sessa et al., 2000). Se ha descrito que estos compuestos ejercen efectos potenciales contra la obesidad y la malaria (Bischoff et al., 2004; Wang et al., 2020). Hasta la fecha, se han identificado en la lechuga más de 20 compuestos pertenecientes al grupo de las lactonas sesquiterpénicas, siendo estos compuestos los responsables del amargor de las ensaladas de lechuga (Mai y Glomb, 2016; Sessa et al., 2000). Sessa et al. (2000) aislaron y caracterizaron conjugados de lactonas sesquiterpénicas en lechuga, que incluían la lactucina-15-oxalato, 15-desoxilactucina-8-sulfato, lactucina, 8-desoxilactucina 15-oxalato, 15-

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p-hidroxifenil acetil lactucina-8-sulfato, 11,13 dihidro-8-desoxilactucina-15-glucósido y lactucopicrina. Se describieron tres nuevas lactonas sesquiterpénicas en la lechuga espárrago utilizando RMN de 1H y 13C, como 1β-O-β-D-glucopiranosil-4β-hidroxil-5α, 6β, 11βH-eudesma12, 6α-olida, 1β-hidroxil-15- O-(p-metoxi fenilacetil) -5α, 6β, 11βH-eudesma-3-en-12, 6α-olida y β-D-glucopiranosil-15-hidroxil-5α, 6βH-guaiane-10(14), 1 (13)-dien-12, 6α-olida (Han et al., 2010). Abu-Reidah et al. (2013) identificaron 10 conjugados con sulfato y aminoácidos de lactonas sesquiterpénicas en lechuga iceberg y romana mediante espectrometría de masas (MS). Cuatro pigmentos derivados de lactonas sesquiterpénicas se han identificado como contribuyentes relevantes al fenómeno de pardeamiento en cultivares de lechuga iceberg utilizando técnicas de RMN y MS (Mai yGlomb, 2014). Se aislaron tres nuevas lactonas sesquiterpénicas de la lechuga iceberg mediante HPLC preparativa y se identificaron mediante técnicas de RMN y MS como 11β, 13-dihidro-lactucina-8-O-sulfato (jaquinelin-8-O-sulfato), cichoriósido B y 8-desacetilmatricina -8-O-sulfato (Mai y Glomb, 2016). Recientemente, se ha aislado e identificado el 9α-hidroxi-11β,13-dihidrozaluzanina C de tallo de lechuga mediante 1H RMN (Malarz et al., 2021). Tabla 5. Principales contenidos de carotenoides en diferentes tipos de lechuga (mg/100 g FW)

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Tabla 5. Continuación

Figura 2. Lactonas sesquiterpénicas presentes en lechuga. También se encuentran derivados de sulfato y oxalato, así como algunas formas glucosídicas

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Las lactonas sesquiterpénicas se han relacionado con el grado de amargor de la lechuga y se ha demostrado que varían entre cultivares (Tabla 6) (Chadwick et al., 2016). El contenido total de lactonas sesquiterpénicas amargas varió significativamente entre 10 cultivares de hojas sueltas, incluyendo la lactucina (0,03–0,17 mg/100 g FW), la 8-desoxilactucina (0,03–0,17 mg/100 g FW) y la lactucopicrina (0,09–0,36 mg/100 g FW), con concentraciones totales de lactona sesquiterpénica que oscilan entre 0,15 a 0,68 mg/100 g FW (Seo et al., 2009). La lactucina y la lactucopicrina se acumularon en niveles más altos en las hojas de lechuga durante la etapa de floración que en la etapa madura. Según Assefa et al. (2019), el contenido total de lactonas sesquiterpénicas (medidas como la suma de lactucina y lactucopicrina) en 22 cultivares de lechuga varió de 0,12 (“Superseonpung”) a 3,87 (“Sunredbutter”) mg/100 g FW en la etapa madura, mientras que “Cheonsang” y “Superseonpung” presentaron contenidos de lactonas sesquiterpénicas totales más bajos y más altos en la etapa de espigado, con valores de 2.13 y 41.01 mg/100 g FW respectivamente. Tabla 6. Principales contenidos de lactonas sesquiterpénicas en diferentes tipos de lechuga (mg/100 g PV)

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2.4. Vitaminas en lechuga El complejo vitamínico B El complejo vitamínico B es un grupo de ocho vitaminas B solubles en agua que se requieren en el metabolismo celular. Se ha documentado ampliamente que la lechuga es una fuente dietética sustancial de folatos (vitamina B9). Las tres formas principales de folatos que se encuentran en la lechuga mantecosa, romana, de hojas sueltas y crujiente son tetrahidrofolato, 5-metiltetrahidrofolato y 5-formil-tetrahidrofolato (Johansson et al., 2007). Los folatos sirven como donantes y aceptores en el metabolismo de un carbono y están involucrados en la biosíntesis de nucleótidos, aminoácidos, formil-metionil tRNA y pantotenato (Blancquaert et al., 2010). La concentración total de folato varía entre cultivares de lechuga (Tabla 7). Simone et al. (2002) cuantificaron el contenido de folato de 17 cultivares, incluidas las lechugas de hoja suelta, romana, butterhead y crisphead; los tipos de hojas sueltas con hojas verdes tenían un contenido de folato promedio significativamente más alto que los tipos crujientes; la variedad de hojas sueltas “Nevada” y el cultivar crisphead “Legacy” tuvieron los contenidos de folato más altos y más bajos de 0,10 mg/100 g FW y 1,73 × 10−2 mg/100 g FW, respectivamente. Además, Kim et al. (2018) observaron que el contenido total de folato de 23 variedades de lechuga, incluidas las de hoja suelta, crisphead y romana, varió de 6,51 × 10−2 mg/100 g FW ("césar verde") a 9,73 × 10−2 mg/100 g FW (“Asia heuk romaine”). Un estudio reciente demostró que la lechuga de tallo también podría ser una fuente sustancial de folato en la dieta. El ácido 10-formil-fólico, el 5formil-tetrahidrofolato y el tetrahidrofolato se identificaron como las tres formas principales de ácido fólico en la lechuga cocida. Se encontró un valor de folato total de 5,77 × 10−2 mg/100 g FW; mientras que dos hortalizas de hoja relevantes, la espinaca y el brócoli, contenían 6,96 × 10−2 y 4,44 × 10−2 mg/100 g FW de folato, respectivamente, después de la cocción (Islam et al., 2020). Para los adultos, una ración de lechuga fresca (100 g) ofrece hasta el 25 % de la ingesta recomendada de folato para la población china y hasta el 31 % del de folato en la UE (EFSA, 2019; Comisión Nacional de Salud, 2018). Para las mujeres embarazadas, 100 g de lechuga fresca proporcionan hasta el 17 % de la ingesta recomendada de folato en China y en la UE. Sin embargo, pocos estudios han cuantificado otras vitaminas del complejo B en la lechuga, incluida la tiamina, la nicotinamida de riboflavina, el ácido pantoténico y la piridoxina. Por ejemplo, Cataldi et al. (2003) describieron que el contenido de riboflavina de la lechuga crujiente fue de 0,06 mg/100 g FW, lo que se considera un contenido moderado en comparación con otras verduras comunes. Además, Santos et al. (2012) determinaron el contenido de vitaminas hidrosolubles de lechugas de hoja suelta verde y roja. Observaron que la lechuga verde contenía 7,9 × 10-2 mg de tiamina (B1)/100 g FW, 2,8 × 10-2 mg de riboflavina (B2)/100 g FW, 0,13 mg de nicotinamida (B3)/100 g FW, 0,14 mg de pantoténico (B5)/100 g FW, y 2×10−3 mg piridoxina (B6)/100 g FW, mientras que la lechuga roja rubí contenía 6,8 × 10−2 mg tiamina/100 g FW, 2,8 × 10−2 mg riboflavina/ 100 g FW, 0,19 mg nicotinamida/100 g FW, 7,7 × 10-2 mg ácido pantoténico/100 g FW y 1,5 × 10-2 mg piridoxina/100 g FW.

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Compuestos bioactivos en la lechuga: beneficios para la salud e impacto de las prácticas pre y poscosecha Tabla 7. Contenido de folato en diferentes tipos de lechuga (mg/100 g FW)

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Vitamina C El ácido ascórbico, un antioxidante que juega un papel importante en la defensa y supervivencia de las plantas y funciona como un modulador del crecimiento y desarrollo de las plantas a través de la señalización de fitohormonas, se biosintetiza de novo (Pastori et al., 2003; Valpuesta y Botella, 2004). Las frutas y hortalizas son las principales fuentes de vitamina C (ácido ascórbico y ácido dehidroascórbico). El contenido de vitamina C en la lechuga presenta una variabilidad significativa en cuanto al tipo et alor de las hojas, como se muestra en la Tabla 8 (Hao et al., 2018; Simonne et al., 2002; van Treuren et al., 2018). La concentración de vitamina C de 74 cultivares de lechuga varió de 3,35 a 60,99 mg/100 g FW. Cuarenta cultivares tenían entre 10 y 20 mg/100 g FW, y nueve tipos de lechuga de hoja roja contenían más de 40 mg/100 g FW (Hao et al., 2018). Entre los diversos tipos, la lechuga crujiente tiene los niveles más bajos de vitamina C, con un nivel promedio de 8,52 mg/100 g FW, seguida por la lechuga butterhead (9,27 mg/100 g FW), las hojas sueltas (10,39 mg/100 g FW), y lechuga romana (29,60 mg/100 g FW). En contraste, el tipo de lechuga de tallo tiene el promedio más alto de 42,39 mg/100 g FW (van Treuren et al., 2018). Estudios previos sugirieron que la lechuga contenía una de las concentraciones más bajas de vitamina C entre las frutas y hortalizas de consumo frecuente (Bahorun et al., 2004; Chu et al., 2002; Proteggente et al., 2002). Según nuestros cálculos (Tabla 8), una ración de lechuga fresca (100 g) podría aportar entre el 5 y el 28 % de la cantidad de vitamina C recomendada para adultos en la población china (Comisión Nacional de Salud, 2018), entre el 4 y el 26 % para hombres adultos europeos, y del 5 al 30 % para mujeres adultas europeas (EFSA, 2019). Así, debido a su consumo generalizado, la lechuga puede representar una fuente moderada de vitamina C en la dieta. Vitamina E La vitamina E es un grupo de antioxidantes liposolubles presentes en las membranas celulares en forma α, β, γ y δ de tocoferoles y tocotrienoles. Los tocoferoles α y γ predominan en la lechuga (Tabla 9). El contenido de α-tocoferol de 17 cultivares osciló entre 0,22 mg/100 g FW en el cultivar “Legacy” (tipo crisphead) y 2,27 mg/100 g FW en el cultivar “Salanca” (tipo hojas sueltas). Por otro lado, el contenido de γ-tocoferol osciló entre 0,09 y 0,51 mg/100 g FW (Simonne et al., 2002). El contenido total de vitamina E varió de 0,33 a 1,10 mg/100 g FW (Chun et al., 2006). Los mismos autores compararon cuatro tipos de lechuga, iceberg, hojas sueltas, mantecosa y romana. Observaron que la lechuga de hoja suelta contenía la mayor cantidad de γ-tocoferol (0,74 mg/100 g FW), mientras que el contenido más alto de α-tocoferol (0,55 mg/100 g FW) se encontró en la lechuga romana. Sólo se detectaron trazas de β-tocoferol (0,01 mg/100 g FW) en la lechuga de hojas sueltas (Chun et al., 2006). La ingesta recomendada de vitamina E para adultos en la población china es de 14 mg de equivalentes de α-tocoferol por día (Comisión Nacional de Salud, 2018). Así, una ración de lechuga fresca (100 g) podría aportar el 16% de la ingesta recomendada de vitamina E en la población europea, hasta el 21% para mujeres, y del 17% para hombres (EFSA, 2019).

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Compuestos bioactivos en la lechuga: beneficios para la salud e impacto de las prácticas pre y poscosecha Tabla 8. Contenido de vitamina C en diferentes tipos de lechuga (mg/100 g FW)

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Tabla 9. Contenido de vitamina E en diferentes tipos de lechuga (mg/100 g FW)

Vitamina K La vitamina K es una vitamina liposoluble que se ha demostrado que disminuye el riesgo de fractura ósea, protege contra las enfermedades cardiovasculares y ayuda en la coagulación de la sangre (Booth, 2012; Shea et al., 2021). La filoquinona constituye el principal suministro dietético de vitamina K, y las hortalizas son la principal fuente de filoquinona. En particular, la lechuga es una de las fuentes vegetales de vitamina K más abundantes en ciertas poblaciones debido a su nivel alto de consumo (Harshman et al., 2017). La cantidad de filoquinona varía entre los diferentes tipos de lechuga. Específicamente, la lechuga verde de hojas sueltas tiene un contenido promedio de filoquinona de 127 mg/100 g FW, seguida por la lechuga roja de hojas sueltas (123 mg/100 g FW), la lechuga romana (103 mg/100 g FW) y la lechuga mantecosa (102 mg/100 g FW). 100 g FW). En comparación, la lechuga iceberg tiene el contenido de filoquinona más bajo de estos cinco tipos con 24,1 mg/100 g FW (Damon et al., 2005). Una ración de lechuga fresca (100 g) podría aportar hasta 127 mg de vitamina K en forma de filoquinona, suficiente para satisfacer la ingesta recomendada de vitamina K en la UE y China, que es de 70 y 80 µg /día de vitamina K para adultos, respectivamente (EFSA, 2019; Comisión Nacional de Salud, 2018). Como resultado, las lechugas de hoja suelta, romana y mantecosa son fuentes importantes de filoquinona en la dieta.

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Variación en los compuestos bioactivos según el tipo de lechuga El valor nutricional de la lechuga varía entre los diferentes tipos hortícolas. Para comparar el contenido de vitaminas (o provitaminas) y en el contenido en compuestos polifenólicos entre diferentes tipos de lechuga, calculamos los valores promedio de estos compuestos con potencial efecto beneficioso para la salud (Figura 3). La contribución de la lechuga a los niveles de micronutrientes en la dieta es de gran importancia, ya que varios tipos de lechuga se consumen ampliamente en diferentes regiones del mundo (Křístková et al., 2008; Mampholo et al., 2016). Entre los tipos de lechuga de hoja suelta, mantecosa, iceberg y romana, se encontró que las de hoja suelta son una fuente rica de folato (7.2 × 10−2 mg/100 g FW), α-tocoferol (0.82 mg/100 g FW), y compuestos polifenólicos (338,08 mg/100 g), y una fuente moderada de vitamina C y βcaroteno. La lechuga romana tuvo los valores promedio más altos de γ-tocoferol (0,77 mg/100 g FW) y β-caroteno (4,06 mg/100 g FW) entre estos cuatro tipos de lechuga. La lechuga mantecosa contenía los niveles más altos de vitamina C, con un promedio de 21,16 mg/100 g FW. En contraste, la lechuga iceberg era una fuente pobre de todos estos fitoquímicos en comparación con los otros tipos de lechuga. La lechuga de tallo se originó en China y se consume principalmente en países asiáticos como China e India (Zhang et al., 2017). Estudios previos indicaron que la lechuga de tallo podría ser una fuente importante de β-caroteno y de compuestos polifenólicos; sin embargo, el valor nutricional de la lechuga de tallo es difícil de evaluar debido a la falta de análisis fitoquímicos completos.

Figura 3. Contenido de compuestos que promueven la salud en los tipos de lechuga de hoja suelta, butterhead, crisphead y romana. (a) Contenido de folato (ver Tabla 7); (b) contenido de α-tocoferol (ver Tabla 9); (c), contenido de TPC (ver Tabla 2); (d) contenido de vitamina C (ver Tabla 8); (mi) contenido de γ-tocoferol (ver Tabla 9); (f) contenido de β-carotenoide (ver Tabla 5). Las líneas horizontales y los símbolos rómbicos dentro de los diagramas de caja representan los valores de la mediana y la media

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3. Beneficios potenciales para la salud humana La lechuga se consume en todo el mundo como ensalada lista para consumir, por lo que su contribución a los niveles de micronutrientes y los beneficios potenciales para la salud son de interés público. El consumo de lechuga se ha asociado con una reducción en el riesgo de varias enfermedades crónicas. Estos beneficios para la salud se atribuyen a la presencia de compuestos que promueven la salud. En este artículo, se resumen y analizan críticamente las evidencias in vitro e in vivo de los beneficios de la lechuga para la salud humana. 3.1. Evidencia in vitro A pesar del alto consumo de lechuga en las dietas asiática y occidental, la mayor parte de la evidencia de las ventajas para la salud del consumo de lechuga se ha obtenido en estudios in vitro. Sin embargo, la evidencia in vivo en estudios preclínicos o clínicos es aún muy limitada. Hasta ahora, se ha publicado que el consumo de lechuga fresca y extractos de lechuga mejora el estado antioxidante, suprime la inflamación, previene la diabetes, inhibe la proliferación de líneas celulares cancerosas específicas y ejerce efectos antivirales in vitro (Kim et al., 2016). Sin embargo, todos estos estudios tienen muchas limitaciones. Actividad antioxidante Numerosos estudios han demostrado que los extractos de lechuga pueden eliminar las especies reactivas de oxígeno (ROS) y, por lo tanto, disminuir los radicales libres inducidos por el estrés oxidativo. Múltiples enfoques se han utilizado para evaluar la actividad antioxidante de vegetales, incluido el ensayo de eliminación de radicales libres de 2,2-difenil-1-picrilhidrazilo (DPPH), el ensayo de poder antioxidante reductor férrico (FRAP), el ensayo de 2,2′-azinobis( 3etilbenzotiazolina-6-ácido sulfónico) (ABTS) ensayo de actividad de eliminación de radicales libres, ensayo de actividad antioxidante celular y ensayo de capacidad de eliminación de H2O2 celular. Sin embargo, la lechuga tiene una capacidad antioxidante relativamente baja en comparación con otras verduras de consumo común (Chu et al., 2002; Song et al., 2010). Estudios previos sugirieron que la lechuga pigmentada roja o púrpura muestra una mayor actividad antioxidante que los cultivares de hojas verdes. Por ejemplo, Liu et al. (2007) compararon la actividad antioxidante DPPH de lechugas de hojas sueltas, romanas y crujientes de color rojo y verde. Descubrieron que los tipos de lechuga romana y de hojas sueltas con pigmentos rojos tenían una actividad antioxidante más alta que los tipos verdes respectivos, aunque no se observaron diferencias significativas entre la lechuga crujiente verde y la roja. Kim et al. (2018) también indicaron que los cultivares de lechuga roja tenían mayor actividad de captación de radicales libres DPPH y ABTS que los cultivares verde/rojo y verde. La actividad antioxidante total se correlaciona positivamente con el contenido de compuestos polifenólicos en la lechuga. Nicolle et al. (2004) describieron que los polifenoles totales contribuyeron a más del 60 % de la capacidad antioxidante total de la lechuga; específicamente, el ácido dicafeoiltartárico, el ácido clorogénico y el 3-glucurónido de quercetina los cuales representaron el 55,8 %, 4,6 % y 3,8 %, respectivamente, de la actividad captadora de radicales libres mediante el DPPH en cultivares verdes. Además, según el análisis de componentes principales, Kim et al. (2018) encontraron que los derivados de cianidina y el contenido polifenólico se correlacionaban fuertemente con las actividades antioxidantes medidas mediante los ensayos DPPH y ABTS. Además, Yang et al. (2017) observaron que en el análisis por

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FRAP, la capacidad de captación de H2O2 se correlacionó significativa y positivamente con el contenido en polifenoles y con las abundancias relativas de flavonoides glicosilados, incluidos apigenina 7-glucurónido y luteolina 7-glucósido, y derivados de quercetina, incluida la quercetina 3-( 6′′-malonil)-glucósido 7-glucósido, quercetina 3-(6′′-malonil)-glucósido 7glucurónido, acetato de glucosa de quercetina, glucósido de quercetina y glucurónido de hexósido de quercetina. La actividad antioxidante total de la lechuga varía según el cultivar, la porción de planta y hoja y el tiempo de cosecha. La capacidad antioxidante de los tipos hortícolas sigue el orden de hojas sueltas > lechuga romana > mantecosa > iceberg. Liu et al. (2007) indicaron que la lechuga de hoja suelta mostró la mayor actividad de eliminación de radicales libres según el DPPH, seguida por los cultivares de lechuga romana, mantecosa e iceberg cuando se cultivaron en las mismas condiciones ambientales, mientras que la estacionalidad también afectó a la actividad antioxidante total, teniendo la lechuga cultivada en julio niveles más altos que la lechuga de septiembre. Llorach et al. (2008) observaron que la capacidad de captación de radicales libres variaba entre los cinco tipos de lechuga ampliamente cultivados en España. El cultivar de hojas sueltas “Lollo rosso” tuvo la actividad antioxidante más alta, seguido de “Hoja de roble rojo”", “Continental” y “Romaine”, mientras que “Iceberg” tuvo la más baja. Además, Cano y Arnao (2005) evaluaron la actividad antioxidante hidrofílica y lipofílica de tres variedades de lechuga (iceberg, romaine, baby head) usando el ensayo ABTS y encontraron que la lechuga romana tenía las actividades antioxidantes hidrofílicas y lipofílicas más altas. Además, la actividad antioxidante lipofílica en diferentes órganos de la lechuga fue en el siguiente orden: hoja exterior > hoja interior > hoja media > tallo, mientras que la actividad antioxidante hidrófila fue en el siguiente orden: hojas exteriores > hojas medias > hojas interiores > tallos. Hasta la fecha, la mayoría de las investigaciones sobre la actividad antioxidante de la lechuga han ensayado los extractos preparados directamente a partir de productos de lechuga. Un estudio reciente comparó el potencial antioxidante in vitro de los extractos de lechuga crujiente antes y después de la digestión gastrointestinal y descubrió que la digestión disminuía las actividades antioxidantes medidas por los métodos de eliminación de radicales DPPH (48–76 %) y ABTS (5–39 %), FRAC (14–30 %) y ensayos de actividad quelante de iones metálicos (27–68 %) (Ketnawa et al., 2020). Sin embargo, las pruebas de antioxidantes realizadas in vitro tienen una relevancia fisiológica limitada y, en la mayoría de los casos, reflejan directamente el contenido de polifenoles en la muestra ensayada. El principal problema de estos ensayos es que no consideran los eventos de digestión y el metabolismo intestinal y sistémico de los componentes de los alimentos, lo que genera metabolitos con una actividad antioxidante muy diferente. Por lo tanto, los ensayos de neutralización de radicales libres in vitro no se correlacionan con lo que sucede in vivo. Un excelente ejemplo para mostrar la falta de relevancia de las pruebas antioxidantes evaluadas in vitro con alimentos o extractos de alimentos es el caso del zumo de granada. La granada es uno de los alimentos con mayor actividad antioxidante debido a su contenido en elagitaninos. Los antioxidantes de la granada no se absorben y la microbiota intestinal los metaboliza, lo que da lugar a urolitinas que se absorben fácilmente. Las urolitinas, sin embargo, muestran una actividad antioxidante relativamente baja, aunque tienen otros efectos biológicos relevantes (Gil et al., 2000; Cerdá et al., 2004).

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Efectos antiinflamatorios La lechuga es una fuente abundante de antioxidantes naturales los cuales ejercen una intensa actividad antiinflamatoria cuando se evalúa en líneas celulares (Tabla 10). En las células monocito-macrófago de ratón J774A.1, los extractos del cultivar de lechuga verde “Maravilla de Verano” promovieron la translocación nuclear de Nrf2, disminuyeron la formación de ROS y la liberación de óxido nítrico, se inhibió la translocación nuclear de NF-κB y suprimió la expresión de NOS inducible (iNOS) y COX-2. Estos efectos se atribuyeron a las altas concentraciones de glucósidos de quercetina en el extracto de lechuga. Sin embargo, cantidades significativas de otros fenoles (feruloil tartárico, feruloil quínico, clorogénico, ácido caftárico, ácido chicórico, esculetina y glucósidos de kaempferol) también estaban presentes en el extracto (Pepe et al., 2015; Adesso et al., 2016). Efectos antidiabéticos La evidencia in vitro sugiere que el extracto de lechuga “Rutgers scarlet” y su principal compuesto fenólico, el ácido clorogénico, ejercieron un impacto reductor de glucosa en las células de hepatoma de rata H4IIE (Tabla 10) (Cheng et al., 2014). Sin embargo, este estudio tiene una relevancia fisiológica limitada ya que no se consideran el metabolismo y la absorción de metabolitos del extracto de lechuga. Además, el carotenoide lactucaxantina, un carotenoide típico aislado de la lechuga, ejerce efectos antidiabéticos al reducir la actividad de la α-amilasa (IC50 de 435,5 µg/mL) y la α-glucosidasa (IC50 de 1,84 mg/mL), que son dos objetivos principales de las estrategias terapéuticas clínicas para la diabetes (Gopal et al., 2017). Efectos anticancerígenos Los extractos de lechuga pueden inhibir el crecimiento de células cancerosas y potencialmente ejercer efectos anticancerígenos (Tabla 10). Qin et al. (2018) informaron que los extractos de lechuga pigmentada roja ejercieron efectos inhibidores del crecimiento contra las células de adenocarcinoma de pulmón humano A549, las células de hepatoma humano Bel7402, las células de cáncer colorrectal humano HepG2 y las células de cáncer de colon humano HT29. Estos efectos se atribuyeron a las antocianinas, flavonas y ácidos fenólicos. Además, los compuestos bioactivos aislados de la lechuga también exhibieron el potencial para prevenir el cáncer. Por ejemplo, se demostró que la lactucina induce la apoptosis y la detención del ciclo celular subG1, lo que ejerce efectos anticancerígenos potenciales en las células cancerosas de leucemia humana HL-60 (Zhang et al., 2016). Lactucaxantina, violaxantina, luteína y 9-Z-neoxantina aisladas de lechuga redujeron la viabilidad celular de las células de cáncer de cuello uterino (HeLa) y de pulmón (A549). De estos compuestos de xantofila, la 9-Z-neoxantina tuvo la IC50 más baja, a 3,8 µM para células HeLa y 9,1 µM para A549 (Saini et al., 2018).

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Compuestos bioactivos en la lechuga: beneficios para la salud e impacto de las prácticas pre y poscosecha Tabla 10. Bioactividad de extractos de lechuga reportada por estudios in vitro

Otros efectos Los extractos de lechuga también han demostrado efectos potencialmente protectores contra el virus de la hepatitis B y la neurotoxicidad inducida por privación de glucosa/suero (GSD) (Tabla www.bibliotecahorticultura.com

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10). Un extracto de lechuga y su componente activo luteolina-7-glucósido inhibieron la replicación y transcripción del antígeno de superficie de la hepatitis B y del propio virus de la hepatitis B en células HepG2 (Cui et al., 2017). También se ha descrito que la lechuga ejerce un efecto protector contra la neurotoxicidad inducida por GSD al disminuir la formación de ROS intracelular, la peroxidación de lípidos y el daño oxidativo del ADN y atenuar la regulación positiva de las proteínas proapoptóticas inducidas por GSD (Ghorbani et al., 2015). 3.2. Evidencia in vivo Estudios preclínicos La evidencia preclínica de los efectos protectores frente a enfermedad cardiovascular (ECV), antidiabéticos y antiinflamatorios de los extractos de lechuga se resumen en la Tabla 11. El consumo regular de lechuga mejora el metabolismo del colesterol y los sistemas de defensa antioxidantes y, por lo tanto, reduce el riesgo de ECV en modelos animales. Nicolle et al (2004) comunicaron que una dieta que contenía un 20 % de lechuga reducía la relación lipoproteína de baja densidad/lipoproteína de alta densidad del colesterol hepático (aumentaba el colesterol ‘bueno’) y reducía la absorción aparente del colesterol de la dieta en ratas. Además, la misma dieta aumentó la concentración total de esteroides excretados en las heces y aumentó los niveles de antioxidantes en plasma, incluidos los carotenoides y las vitaminas C y E. Estos resultados sugieren que la lechuga ejerce efectos beneficiosos sobre el metabolismo de los lípidos y el estado antioxidante y puede contribuir potencialmente a la protección contra ECV. La alimentación diaria de una dieta rica en grasas et alesterol que contenía un 8 % de lechuga redujo las concentraciones de colesterol total en plasma, colesterol LDL y triacilglicerol en ratones. Las actividades de las enzimas involucradas en el sistema de defensa antioxidante también aumentaron en los ratones que recibieron la dieta de lechuga. Estos resultados indican además que el consumo de lechuga puede ayudar a reducir el riesgo de ECV (Lee et al., 2009). La suplementación dietética de lechuga también disminuyó los lípidos hepáticos totales y mejoró el metabolismo de la glucosa en ratones C57BL/6 con obesidad inducida por una dieta alta en grasas, lo que sugiere que el consumo de lechuga puede ayudar a prevenir la diabetes (Cheng et al., 2014 a, b). Un estudio reciente concluyó que al alimentar ratones C57BL/6J DIO con lechuga roja redujo la acumulación de grasa y aumentó el gasto de energía manteniendo el peso corporal. El consumo de lechuga también se asoció con niveles reducidos de triglicéridos y ácidos grasos libres y mejoró la homeostasis de la glucosa y la sensibilidad a la insulina, lo que sugiere que la lechuga puede proteger contra los trastornos metabólicos (Han et al., 2018). Las semillas de lechuga se utilizan en muchos países como medicina tradicional. Recientemente, se ha publicado que los extractos de semillas de lechuga ejercen efectos antiinflamatorios en un modelo animal como es el ensayo del edema de la pata trasera inducido por carragenina (Ismail y Mirza, 2015; Sayyah et al., 2004). Además, una mezcla de semillas de lechuga y raíz de Scutellaria mejoró el comportamiento del sueño en animales modelo y podría usarse potencialmente para tratar trastornos del sueño (Hong et al., 2018).

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Compuestos bioactivos en la lechuga: beneficios para la salud e impacto de las prácticas pre y poscosecha Tabla 11. Bioactividad de extractos de lechuga en estudios preclínicos

Ensayos de intervención humana Los efectos protectores de la lechuga contra el cáncer colorrectal, de pulmón, de esófago, de mama y de hígado también se han demostrado en estudios epidemiológicos (Tabla 12). Un estudio comparó el riesgo de cáncer de colon en 220 sujetos, incluidos 112 pacientes y 108 controles con antecedentes familiares de cáncer de colon. Se observó una asociación negativa significativa entre el consumo de lechuga y el cáncer colorrectal y tanto el β-caroteno como el

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ácido ascórbico de la lechuga se asociaron con esta reducción en la incidencia (Fernández et al., 1997). Brenan et al. (2000) realizaron un estudio multi centro con 1551 individuos, que incluía 506 casos de cáncer de pulmón no fumadores y 1045 controles no fumadores, para investigar la asociación entre la dieta y el cáncer de pulmón. Un alto consumo de lechuga se asoció con un efecto protector contra el cáncer de pulmón. Más recientemente, un estudio sueco a nivel nacional investigó la asociación entre los patrones dietéticos y el riesgo de cáncer de esófago. Los resultados sugirieron que una dieta diaria rica en lignanos, quercetina y resveratrol (de té, vino, lechuga, hortalizas, tomates y pan integral) se asoció fuertemente con una disminución del riesgo de adenocarcinoma esofágico (181 casos y 806 controles), carcinoma de células escamosas de esófago (158 casos y 806 controles) y adenocarcinoma de la unión gastroesofágica (255 casos y 806 controles) (Lin et al., 2014). Tabla 12. Bioactividad anticancerígena del consumo de lechuga en ensayos de intervención en humanos

Nota: IC del 95 %, intervalo de confianza del 95 %; HR: razón de riesgo; OR, razón de probabilidades; RR, riesgo relativo.

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Además, se describió que el consumo regular de lechuga se asoció negativamente con el riesgo de cáncer de mama (Jung et al., 2013; Farvid et al., 2019). Encontraron que la ingesta diaria de 56 g de lechuga se asoció negativamente con el riesgo de padecer cáncer de mama no dependiente de receptores estrogénicos en una cohorte de casi un millón de mujeres que fueron seguidas en veinte estudios de cohorte con extensiones entre 11 y 20 años. Farvid et al. (2019) concluyeron también que el consumo de dos raciones/semanales de lechuga se asoció con un riesgo reducido de cáncer de mama no dependiente de receptores de estrógenos. Además, la evidencia epidemiológica indicó que un alto consumo de lechuga de tallo se asoció con un riesgo reducido de cáncer de hígado en un estudio de más de 100.000 mujeres y hombres en Shanghái, China (Zhang et al., 2013). Más recientemente, Moghadam et al. (2020) realizaron un ensayo clínico aleatorizado y doble ciego para investigar el efecto hipolipidémico de los extractos de semillas de lechuga. Un total de 140 pacientes se inscribieron aleatoriamente y completaron el ensayo clínico de 12 semanas. Los 70 pacientes del grupo de tratamiento recibieron el fármaco atorvastatina (20 mg/día) y una cápsula que contenía 1000 mg de extracto seco de semillas de lechuga, mientras que los 70 pacientes del grupo placebo tomaron solo atorvastatina (20 mg/día) con una cápsula de placebo. La suplementación nutricional con extractos de semillas de lechuga redujo significativamente los triglicéridos, el contenido de colesterol total y las lipoproteínas de baja densidad en comparación con el grupo placebo. El estudio también demostró que la capacidad del extracto de semilla de lechuga para mejorar los perfiles de lípidos podría ser clínicamente relevante para el tratamiento de la dislipidemia. Sin embargo, se requieren más ensayos clínicos aleatorios para confirmar los efectos en la salud humana de la lechuga.

4. Factores precosecha que afectan a los compuestos bioactivos 4.1. Factores ambientales Temperatura La temperatura y la luz son los factores ambientales más relevantes que influyen positivamente en el crecimiento y la calidad del cultivo. La temperatura afecta la acumulación de compuestos bioactivos en la lechuga, ya que la temperatura baja generalmente aumenta la acumulación de compuestos fenólicos. Boo et al.(2011) demostraron que la lechuga cultivada a una temperatura promedio de 13/10 °C (día/noche) acumuló niveles más altos de compuestos fenólicos y antocianinas y tuvo actividades más altas de las enzimas polifenol oxidasa (PPO) y fenilalanina amonio-liasa (PAL) en comparación con la lechuga cultivada a 20/13 °C, 25/20 °C o 30/25 °C. Estudios previos sugirieron que el aumento de los niveles de antocianinas inducido por la baja temperatura se debía a la acumulación de cianidina-3-(6″-malonil) glucósido en las hojas de lechuga (Becker et al., 2014; Marín et al., 2015). Sin embargo, las temperaturas cercanas al punto de congelación pueden afectar negativamente la acumulación de compuestos fenólicos. La lechuga cultivada a 4 °C durante la noche tuvo concentraciones más bajas de ácido cafeico, ácido dicafeoiltartárico, ácido 3,5-dicafeoilquínico y quercetina 3-glucósido que la lechuga cultivada a 12 o 20 °C por la noche (Jeong et al., 2015).

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Luz La calidad, intensidad y duración de la luz son factores críticos que afectan dramáticamente la biosíntesis y acumulación de varios fitoquímicos relacionados con la calidad de la lechuga. Generalmente, la luz azul y UV inducen la biosíntesis de ácidos fenólicos y flavonoides en lechuga (Li y Kubota, 2009; Lee et al., 2014). Se encontró que la luz azul induce la acumulación de carotenoides totales, xantofilas y β-caroteno en la lechuga, mientras que la luz roja lejana suplementaria reduce el contenido de carotenoides en un 11 % (Li y Kubota, 2009). Cuando se incluyó iluminación LED adicional en la fórmula de iluminación, la luz LED verde adicional (535 o 505 nm) o la luz azul (470 o 455 nm) tuvieron efectos positivos en la acumulación de vitamina C y tocoferol en el orden 535 > 505 > 455 > 470 nm (Samuoliene et al., 2012). Además de la calidad de la luz, la exposición a alta intensidad de luz condujo a la acumulación de compuestos bioactivos en la lechuga, particularmente ácido clorogénico, flavonoles, antocianinas y vitamina C (Becker et al., 2014; García-Macías et al., 2007; Pérez-López et al., 2018; Shimomura et al., 2020). Por ejemplo, Pérez-López et al. (2018) demostraron que las concentraciones de flavonoles (quercetina, quercetina-3-glucurónido, kaempferol, quercitrina y rutina) aumentaron en lechuga cultivada con alta intensidad de luz como respuesta al estrés oxidativo. Además, una adecuada duración de la luz es beneficiosa para la acumulación de fitoquímicos en la lechuga. Chen et al. (2017) encontraron que las lechugas expuestas a intervalos alternos de relación de iluminación roja/azul por 4 h durante un fotoperiodo de 16 h acumularon niveles más altos de ácido ascórbico que las lechugas tratadas con el mismo intervalo de luz diaria y una proporción similar de roja/azul, pero alternando intervalos. La iluminación continua a corto plazo antes de la cosecha se destacó recientemente como una estrategia valiosa para el manejo nutricional de la lechuga. Bian et al. (2016) encontraron que 12 h de iluminación continua con luz LED (rojo: azul: verde = 4:1:1) antes de la cosecha mejoró la acumulación de compuestos fenólicos y carotenoides. 4.2. Prácticas agrícolas Sistemas de cultivo Numerosas prácticas agrícolas pueden influir en el contenido de compuestos bioactivos en la lechuga y afectar la calidad poscosecha. La investigación ha sugerido que la lechuga cultivada al aire libre tiene un mayor contenido de flavonoides que la lechuga cultivada en un sistema de cultivo protegido, ya que los compuestos bioactivos se acumulan en las vacuolas de las plantas para aumentar la resistencia del cultivo y permitir la adaptación a condiciones ambientales adversas (Gil, 2016; Selma et al., 2012; Zhao et al., 2007). Además, el cultivo sin suelo puede ofrecer a los productores una variedad de beneficios para la producción de lechuga fresca cortada. Por ejemplo, la lechuga “Lollo rosso” cultivada en un sistema sin suelo tenía un mayor contenido de fitoquímicos, incluida la vitamina C y fenoles individuales y totales, que el mismo genotipo cultivado en suelo (Selma et al., 2012). Aplicación de fertilizante nitrogenado Existe un interés creciente en la relación entre los nutrientes primarios, como el nitrógeno, y la acumulación de compuestos bioactivos en la lechuga después de la fertilización. Estudios previos indicaron que un suministro bajo de nitratos o una deficiencia de nitrógeno es beneficioso para la biosíntesis de ácidos fenólicos, flavonoles, antocianinas y ácido ascórbico en la lechuga. Por

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ejemplo, Zhou et al. (2019, 2021) demostraron que la aplicación de una baja concentración de nitrato durante el cultivo de la lechuga de pigmentación roja “Ziluoma” incrementó significativamente los niveles de vitamina C, y el contenido de polifenoles, incluidos los flavonoides y los ácidos chicórico y clorogénico, la quercetina y la luteolina, aunque esta estrategia redujo el contenido de carotenoides. Además, un suministro suficiente de nitrato tiene un efecto perjudicial sobre la biosíntesis de polifenoles, aunque el impacto varía entre lechugas verdes y rojas. En general, en las variedades de lechuga de color rojo, las moléculas de carbono generadas fotosintéticamente se usan más para la biosíntesis de ácidos fenólicos y flavonoides que para el crecimiento de las plantas y el rendimiento en comparación con los cultivares verdes (Becker et al., 2015; Mampholo et al., 2016). Por ejemplo, Becker et al. (2015) observaron que las concentraciones de compuestos fenólicos, incluidos los glucósidos flavonoides y los derivados del ácido cafeico, disminuyeron significativamente a medida que aumentaba la cantidad de nitrato aplicada (0.75, 3, 12 mM), mientras que las concentraciones de carotenoides (β-caroteno, neoxantina, lactucaxantina, y todo-trans- y cis-violaxantina) aumentaron. Además, las concentraciones del 3-(6″-malonil)glucósido de cianidina, 3-(6″-malonil)-glucósido de quercetina, 3-glucurónido de quercetina y 7glucurónido de luteolina fueron más bajas en un cultivo de lechuga roja que recibió 12 mM de nitrógeno que 0,75 mM mientras que las concentraciones de glucósidos de quercetina y luteolina disminuyeron en lechuga verde a medida que aumentó la concentración de nitrato aplicado (Becker et al., 2015). Además, se ha demostrado que el suministro de fertilizante nitrogenado orgánico (usando glicina como modelo) afecta significativamente los niveles de compuestos bioactivos en la lechuga. Un suministro adecuado de glicina durante el cultivo promovió la acumulación de ácido ascórbico y flavonas y flavonoles glicosilados, como la quercetina 3-glucósido, la quercetina 3(6′′-malonil-glucósido), la luteolina 7-glucurónido y la luteolina 7-glucósido (Yang et al., 2017 y 2018). Por lo tanto, la limitación de nitrógeno y el suministro adecuado de glicina podrían representar estrategias beneficiosas antes de la cosecha para aumentar la acumulación de compuestos bioactivos en la lechuga. Riego El uso de estrategias de riego reducido a través de tecnologías innovadoras se ha sugerido como una oportunidad novedosa para aumentar el contenido de fitoquímicos durante la producción de lechuga. La práctica de ahorro de agua mediante riego deficitario funciona como un estrés abiótico que promueve la biosíntesis de fitoquímicos en la lechuga. Se ha recomendado un riego deficitario del 50 % como estrategia para aumentar los fitoquímicos en lechuga y mejorar la calidad del cultivo sin comprometer la masa fresca (Malejane et al., 2018). Sin embargo, cuando aumentan las concentraciones de compuestos fenólicos, el pardeamiento tras el corte y el pardeamiento rosado pueden afectar negativamente a las propiedades sensoriales (Monaghan et al., 2017). Se sabe que cuando la concentración de derivados del ácido hidroxicinámico aumenta, la calidad de la lechuga después del corte y el almacenamiento disminuye, ya que estos metabolitos pueden ser sustratos de la polifenol oxidasa (PPO), una enzima implicada en el pardeamiento enzimático de la lechuga (Luna et al., 2012 y 2013). Varios estudios que exploraron los efectos del déficit o exceso de riego en las respuestas de la lechuga al pardeamiento examinaron indirectamente los cambios en los compuestos bioactivos,

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principalmente compuestos fenólicos, para comprender su impacto como sustratos naturales de PPO (Luna et al., 2012 y 2013). Estos estudios observaron que el riego deficitario aumentaba los compuestos fenólicos, principalmente derivados del ácido cafeico, en lechuga iceberg. Estos cambios se asociaron con una baja actividad de PPO, menos oscurecimiento y bajo consumo de sustratos de PPO. La reducción del riego también aumentó significativamente el contenido de compuestos fenólicos en la lechuga romana. En cambio, se presentó una reacción de pardeamiento alto en el cultivo regado en exceso como consecuencia directa de la acción del PPO sobre los compuestos fenólicos (Luna et al., 2013). Plaguicidas Es crucial comprender los posibles impactos de los pesticidas en el valor nutricional de la lechuga, ya que los pesticidas tienen efectos directos en la salud humana. Por ejemplo, la exposición de hojas de lechuga “Reina de Mayo” a mancozeb, una sal de etilenbisditiocarbamato ampliamente utilizada en la producción de hortalizas, disminuyó las concentraciones de fenilalanina (un precursor de la ruta de los fenilpropanoides) y polifenoles en aproximadamente un 40 % y un 50 %, respectivamente (Pereira et al., 2014). Además, Zhao et al., (2016) observaron que los nanopesticidas de Cu(OH)2 aplicados foliarmente redujeron los niveles de compuestos fenólicos como el ácido cis-caféico, el ácido trans-cafeico y el ácido clorogénico así como el ácido dehidroascórbico además de reducir la capacidad antioxidante aproximadamente en un 20%. Estos estudios indican que los pesticidas pueden tener una influencia perjudicial disminuyendo la acumulación de compuestos que promueven la salud y la actividad antioxidante total de la lechuga al aumentar el consumo de antioxidantes como estrategia de defensa de las plantas después de la exposición a pesticidas. Aplicación de hongos La creciente evidencia indica que los hongos micorrízicos colonizan las raíces de las plantas de lechuga para establecer una relación mutualista beneficiosa con la planta huésped que promueve la acumulación de antioxidantes, incluidos los intermediarios fenilpropanoides y carotenoides. Sin embargo, estos efectos beneficiosos varían entre cultivares y especies de hongos. Según Baslam et al. (2011), la aplicación de especies de hongos micorrízicos arbusculares (HMA), por ejemplo, Glomus fasciculatum y una mezcla de G. intraradices y G. mosseae, aumentó las concentraciones totales de antocianinas, carotenoides y fenoles en lechuga cultivada en invernadero. Sin embargo, los beneficios variaron según el inóculo de micorrizas, la variedad de lechuga y la posición de las hojas. Baslam et al. (2012) describieron que la aplicación de una mezcla de G. intraradices y G. mosseae mejoró la calidad nutricional de la lechuga cultivada en invernadero, incluidos los niveles de compuestos fenólicos solubles, carotenoides, antocianinas y de ascorbato total. Sin embargo, los niveles elevados de CO2 atmosférico pueden mitigar este beneficio. Avio et al. (2017) observaron que la inoculación de lechugas de hoja suelta con la especie HMA Rhizoglomus irregulare aumentó significativamente los niveles de fenoles y antocianinas (en cultivares de hoja roja), así como la actividad antioxidante total, en comparación con las plantas no inoculadas. Otros factores Otros factores, como los microelementos y los reguladores del crecimiento de las plantas, pueden afectar grandemente a la acumulación de compuestos bioactivos en la lechuga. La

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aplicación exógena de cantidades apropiadas de selenio (Se) o yodo (I) durante el cultivo de lechuga aumentó los niveles de ácidos fenólicos, flavonoides y ácido ascórbico sin reducir el rendimiento de la planta (Blasco et al., 2008; Ríos et al., 2008; Smoleń et al., 2014). Además, la aplicación de concentraciones específicas de reguladores del crecimiento de las plantas antes de la cosecha puede aumentar los fitoquímicos bioactivos. Por ejemplo, la aplicación de 1 µM de ácido jasmónico, 100 µM de ácido araquidónico o 100 µM de ácido abscísico aumentó los niveles de flavonoides. El ácido abscísico (100 µM) o el ácido jasmónico (1 µM) indujeron la acumulación de carotenoides, mientras que el ácido abscísico (100 µM) o el ácido jasmónico (100 µM) aumentaron la concentración de ácido ascórbico (Złotek et al., 2014). Por otro lado, varias técnicas agronómicas pueden afectar negativamente el contenido de compuestos bioactivos en la lechuga. Por ejemplo, Stagnari et al. (2015) determinaron que el sombreado causa una pérdida de más del 50 % de la radiación fotosintéticamente activa, reduciendo la acumulación de compuestos fenólicos y carotenoides en el cultivar “Bionda degli ortolani selección Siusi” en invernadero. Ntsoane et al. (2016) también compararon la influencia de mantas de sombreo de diferentes colores en la acumulación de fitoquímicos de la lechuga. Estos autores encontraron respuestas específicas del cultivar para mantas de sombreo de diferentes colores en términos de acumulación de caroteno, ácido ascórbico y flavonoides. Así, la malla negra (25% de sombra) mostró efectos positivos en la potenciación de ácido ascórbico, flavonoides y β-caroteno en las variedades “Askbrook” y “Exbury”. Sin embargo, Li et al. (2017) detectaron una disminución en el contenido de flavonoles y antocianinas de otros cultivares de lechuga cuando se aplicó el sombreo. La falta de consistencia en los resultados observados indica que se necesita más estudios de investigación para comprender los efectos de la luz y la sombra en la biosíntesis de los compuestos bioactivos de la lechuga. 4.3. Optimización del manejo precosecha para mejorar la acumulación de compuestos bioactivos Las secciones anteriores ilustran cómo los factores ambientales y el manejo agronómico inducen cambios fitoquímicos en la lechuga. Los estudios de laboratorio generalmente examinan los efectos de un solo factor previo a la cosecha o una combinación de dos factores previos a la cosecha sobre los cambios fitoquímicos en la lechuga. En esta sección, como ejemplo, discutimos los efectos del manejo previo a la cosecha en los fenoles libres. Numerosos fenoles se ven afectados por la combinación de numerosos factores ambientales y la gestión agrícola. Por lo tanto, se necesita investigación adicional para dilucidar los efectos combinados del manejo previo a la cosecha en la acumulación de fitoquímicos para brindar a los productores una comprensión integral de cómo mejorar el valor nutricional de la lechuga a través de prácticas agrícolas. En este sentido, identificar las rutas metabólicas que conectan los factores agronómicos con la transducción de señales, los factores de transcripción, los genes estructurales y los metabolitos diana podría allanar el camino hacia una mejor comprensión de los mecanismos que regulan la biosíntesis de compuestos fitoquímicos como la vía de los fenilpropanoides y ruta de los flavonoides para compuestos fenólicos en lechuga. Además, se requieren investigaciones aplicadas y prácticas hortícolas adicionales donde pueda optimizarse el rendimiento y la calidad de la lechuga utilizando varios factores previos a la cosecha, incluidos los discutidos en esta revisión.

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5. Enfoques postcosecha que afectan a los compuestos bioactivos 5.1. Estado de madurez El estado de madurez en el momento de la cosecha influye significativamente en la calidad, en la vida útil y en la composición de la lechuga, en particular en el contenido de fitoquímicos (Gil et al., 2012). Las hojas de lechuga cosechadas en un estado inmaduro, con una longitud de hoja óptima de 10 cm para cumplir con los requisitos de calidad del procesamiento, muestran contenidos más altos de compuestos fenólicos que las hojas más viejas (Martínez-Sánchez et al., 2012). Esta observación puede explicarse por el hecho de que las hojas tiernas tienen un metabolismo más rápido a medida que crecen activamente. Muchos de estos fitoquímicos protegen el tejido de las reacciones fotoquímicas inducidas por la radiación UV (Zhou et al., 2009). La lechuga de hoja suelta cosechada en una etapa madura para garantizar una alta calidad tiene un mayor contenido de vitamina C en comparación con la etapa inmadura o una etapa sobre madura, como cabezas enteras (40, 22, 20 mg por 100 g, respectivamente) (MartínezSánchez et al., 2012). Uno de los objetivos de los productores de lechuga es seleccionar variedades con un alto contenido de compuestos bioactivos para satisfacer la demanda de los consumidores de dietas saludables. La lechuga Salanova® producida por Rijk Zwaan se separa en innumerables hojas pequeñas con un solo corte. Este producto innovador ofrece una excelente variedad con un alto contenido de fitoquímicos que se puede producir a través de prácticas de cultivo de alta densidad, cosechadas mecánicamente en una etapa posterior al de la cosecha de la lechuga baby, lo que resulta en mayores rendimientos y hojas más robustas et aloridas. Para lechuga romana, Castañer et al. (1999) estudiaron las diferencias en el contenido fenólico entre cabezas baby y cabezas más maduras. Las principales diferencias se observaron entre los tejidos fotosintéticos y los de la nervadura central; el tejido fotosintético contenía un contenido fenólico más alto que las nervaduras centrales. Estos autores recomendaron que se deben consumir cantidades más elevadas de tejidos verdes en las mezclas de ensalada para una dieta saludable. Además, se ha demostrado que la práctica de cortar y volver a crecer utilizada en la producción de brotes de lechugas verdes afecta al contenido de fitoquímicos. En el futuro, será interesante evaluar las capacidades antioxidantes de las hojas obtenidas de cosechas secuenciales. 5.2. Procesado mínimo El procesado mínimo implica varios procedimientos, como cortar, lavar, secar y envasar, que no afectan a la apariencia "fresca" del producto. La lechuga es un producto listo para el consumo de relevancia tremenda con un alto valor económico frente a otras hortalizas (Martínez-Sánchez et al., 2012). Además del alto contenido de compuestos bioactivos, las innovaciones relacionadas con la lechuga como materia prima de IV gama se han centrado en crear productos de conveniencia de primera calidad, incluida la frescura, para satisfacer las expectativas de los consumidores. Gil y Kader (2008) estudiaron el efecto de las operaciones mínimas de procesado y conservación poscosecha sobre los compuestos antioxidantes y otros componentes bioactivos que promueven la salud. En este sentido, las operaciones de corte inducen una respuesta de estrés del tejido herido, lo que conduce a una señal que provoca diversas reacciones fisiológicas y bioquímicas en células adyacentes y distantes (Saltveit, 2003; Tomás-Barberán et al., 1997). Se han descrito varios cambios inducidos por heridas, que incluyen pérdida de humedad, aumento de la respiración y activación del metabolismo de los fenilpropanoides, lo que da como resultado

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la acumulación de compuestos fenólicos y el posterior oscurecimiento de los tejidos (Saltveit, 1997). Las pérdidas de nutrientes también se pueden acelerar cuando se dañan los tejidos de la lechuga y, después del corte, los compuestos bioactivos pueden degradarse cuando se exponen al oxígeno o la luz. Por lo tanto, las consecuencias de las lesiones deben minimizarse para prolongar la vida útil y mantener el contenido de compuestos fitoquímicos. García et al. (2019) identificaron correlaciones positivas y negativas entre el desarrollo de pardeamiento y los ácidos clorogénicos y derivados del sinapaldehído, respectivamente, como biomarcadores de susceptibilidad al desarrollo de pardeamiento. Estos autores afirmaron que el corte conducía a un desarrollo de pardeamiento rápido si la maquinaria biosintética se desplazaba hacia la biosíntesis de sustratos de la PPO, como los derivados cafeoilquínicos. Por el contrario, si predominan los precursores de la biosíntesis de lignina que no son sustratos de PPO, como los derivados del sinapaldehído, se conduciría a la cicatrización de las heridas del corte y a un retraso en el desarrollo del pardeamiento. La calidad de la lechuga recién cortada, incluido el contenido de fitoquímicos, también puede verse afectada por el método de preparación (es decir, por el filo de las herramientas de corte) y el tamaño y la superficie de las piezas cortadas. La trituración de las hojas de lechuga seguida de la exposición a la luz condujo a una reducción de hasta el 94 % de los flavonoides en “Hoja de roble verde” en comparación con una pérdida del 6 % en “Lollo rosso” (DuPont et al., 2000). Estos autores identificaron el tipo y contenido de los flavonoides y observaron una eliminación significativa del ácido malónico tanto de los glucósidos de quercetina como de cianidina. Además, el filo del cuchillo de corte puede influir en el contenido de fitoquímicos, incluida la vitamina C, ya que la lechuga cortada con un cuchillo afilado pierde menos ácido ascórbico que si se corta con un cuchillo sin filo o cuando se magulla (Barry-Ryan y O'Beirne, 1999). En términos de lavado, se sabe poco sobre el efecto de los desinfectantes en los cambios en el contenido fitoquímico de la lechuga fresca cortada. Algunos estudios se han centrado en la relación entre el lavado y el dorado. Fukumoto et al. (2002) investigaron el efecto de la temperatura del agua de lavado y la cloración sobre el metabolismo fenólico en los tejidos fotosintéticos y vasculares de las hojas internas y externas conservados a 5 °C, observando variaciones entre los diferentes tipos de tejido y en el oscurecimiento de los bordes entre los tejidos. Baur et al. (2004) estudiaron el efecto de diferentes procedimientos de lavado sobre el metabolismo fenólico en lechuga iceberg cortada. El agua clorada redujo la actividad de PAL y minimizó la acumulación de ácido 3,5-dicafeoilquínico en comparación con el lavado con agua ozonizada o agua del grifo. Sin embargo, otros ácidos fenólicos, incluidos el cafeoil tartárico (ácido caftárico), el dicafeoil tartárico (ácido chicórico), el 5-cafeoilquínico (isómero del ácido clorogénico) y el ácido cafeoil málico, se vieron menos influenciados por los diferentes desinfectantes empleados para el lavado. Vandekinderen et al. (2009) examinaron otros agentes de higienización, incluidos el hipoclorito de sodio, el agua electrolizada, el ácido peroxiacético y el dióxido de cloro gaseoso. El lavado con agua disminuyó el contenido de vitamina C en un 35 % y el contenido de polifenoles en un 17 %, mientras que los contenidos de carotenoides y tocoferoles no se vieron afectados por el lavado. 5.3. Conservación Las lechugas frescas recién cortadas son susceptibles de deterioro y los cambios producidos entre la cosecha y el consumo, dependiendo de las condiciones de conservación, particularmente la temperatura y la humedad relativa (HR). Para que el contenido de www.bibliotecahorticultura.com

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compuestos bioactivos se preserve a lo largo de la vida útil debe haber una conservación en refrigeración adecuada a lo largo de toda la cadena, condiciones de envasado óptimas en atmósfera modificada (MAP) y buenas prácticas de fabricación y manipulación (Kader, 2002b). Para lechugas frescas cortadas se recomiendan temperaturas bajas (< 7 °C) con alta humedad relativa (95%) donde se pueda disminuir la tasa respiratoria, los procesos enzimáticos, la actividad microbiana y la degradación de sustratos polifenólicos por la PPO. Castañer et al. (1999) observaron que la conservación de lechuga romana a 5 y 13 °C aumentó el contenido de fenoles totales en las nervaduras centrales, mientras que los fenoles totales en el tejido fotosintético aumentaron después de 2 días de conservación, seguido de una disminución más marcada a 13 °C que a 5 °C, debido a la temperatura inadecuada lejos de las condiciones recomendadas entre 1 y 4 °C. Las prácticas previas a la cosecha, como la aplicación de nitrógeno, también afectan los compuestos bioactivos de la lechuga, lo cual podría ser una estrategia valiosa para prolongar la vida útil y evitar el oscurecimiento tras el procesado y la conservación de la lechuga fresca cortada. Mampholo et al. (2019) demostraron que la aplicación de nitrógeno antes de la cosecha de menos de 120 mg/L podría ser efectiva para evitar el pardeamiento durante la conservación, en particular, la concentración de 90 mg/L de nitrógeno podría mantener los niveles de ácido ascórbico y ácido dicafeoiltartárico, lo que daría como resultado a una vida útil de la lechuga roja de hoja suelta más larga de 6 días. Algunos estudios han demostrado que la eliminación de la humedad de la superficie y las condiciones de manipulación posteriores como el envasado, la velocidad de enfriamiento, el mantenimiento de la temperatura óptima y la HR pueden afectar al contenido fitoquímico (Kader, 2002a). En cuanto al envasado, el método más estudiado es el envasado en atmósfera modificada (MAP). Las bajas concentraciones de O2 reducen la tasa de respiración, la degradación de la clorofila y la biosíntesis de etileno, mientras que las altas concentraciones de CO2 reducen la tasa de respiración y ralentizan el metabolismo de la planta. El envasado tiene como objetivo crear una atmósfera que frene la respiración del producto para que no se exceda la concentración mínima necesaria de O2 o la concentración máxima tolerada de CO2 del producto envasado. De este modo se evita tanto la fermentación como otros trastornos metabólicos para evitar la pérdida del contenido de fitoquímicos (Jacxsens et al., 2002). Beltrán et al. (2005) estudiaron los cambios en los compuestos fenólicos individuales y totales durante 13 días de conservación a 4 °C en el aire o MAP (0,5–2 kPa de O2 y 18–22 kPa de CO2). Estos autores observaron que los contenidos de ácido clorogénico e isoclorogénico aumentaron notablemente después de 13 días, mientras que los ácidos cafeoil tartárico y dicafeoil tartárico se mantuvieron sin cambios. El envasado en MAP suprimió eficazmente la acumulación de derivados cafeoilquínicos, mientras que los derivados cafeoiltartáricos disminuyeron durante la conservación en MAP alcanzando niveles similares. Además, el contenido de vitamina C (ácido ascórbico y ácido dehidroascórbico) disminuyó durante la conservación, particularmente en MAP. Cuando las cabezas intactas y cortadas de iceberg se conservaron en una atmósfera enriquecida con un 20% de CO2, el contenido polifenólico se redujo debido a la disminución de la actividad PAL (Mateos et al., 1993). Las respuestas de las cabezas intactas y los tejidos de lechuga cortados a niveles elevados de CO2 varían: el CO2 tuvo efectos menores sobre los compuestos fenólicos y PAL en las cabezas enteras que en el tejido cortado.

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6. Conclusiones y perspectivas de futuro Esta revisión ha proporcionado una descripción completa de la identificación y contenido de compuestos que promueven la salud en diferentes tipos de lechuga y ha demostrado que la lechuga es una fuente relevante de muchos compuestos bioactivos en nuestra dieta. Los efectos de diferentes manejos precosecha y poscosecha sobre la acumulación de compuestos promotores de la salud indican que los contenidos de compuestos bioactivos en lechuga pueden optimizarse utilizando estos tratamientos agronómicos y tecnológicos. Sin embargo, falta por conocer los compuestos bioactivos en muchos tipos de lechuga, sus beneficios para la salud y los impactos de las prácticas pre y poscosecha. Algunas de las necesidades son: 1) Para permitir comparar entre variedades, se deben estandarizar las unidades de medida de los productos bioactivos La medición de diferentes compuestos bioactivos en la lechuga, incluidos los compuestos polifenólicos, lactonas sesquiterpénicas, carotenoides, vitamina C y vitamina E, deben expresarse en trabajos futuros en mg/100 g FW. Los contenidos totales de polifenoles, ácidos fenólicos, flavonoides y antocianinas deben estimarse con estándares externos uniformes como equivalentes. En estudios futuros, el ácido gálico se puede usar para medir el contenido total de polifenoles, la rutina (quercetina 3-rutinósido) para el contenido de flavonoles, el ácido clorogénico para medir el contenido total de ácidos hidroxicinámicos (derivados del cafeico) y la cianidina-3-rutinósido para medir el contenido de antocianinas. Además, se deben realizar más estudios para comparar los constituyentes y contenidos de los compuestos que promueven la salud entre los distintos tipos de lechuga (como la lechuga de tallo, latina y oleaginosa) y otros tipos comunes. En consecuencia, los equivalentes y unidades podrían facilitar las comparaciones entre estudios y facilitar el cálculo de la ingesta dietética de compuestos bioactivos de lechuga en estudios nutricionales. 2) Los efectos in vivo de la lechuga en la salud son en su mayoría desconocidos y necesitan ser investigados más La evidencia in vitro sugiere que el consumo de lechuga ejerce efectos protectores sobre la salud humana. Sin embargo, la evidencia in vivo en humanos, particularmente de ensayos clínicos aleatorizados, es muy limitada y debería conocerse mejor en el futuro, ya que la lechuga es una de las principales hortalizas consumidas frescas en la dieta. Además, los extractos de lechuga se usaron directamente en las líneas celulares para la mayoría de los bioensayos in vitro sin someter los extractos a un proceso de digestión. Por lo tanto, no se tuvieron en cuenta la biodisponibilidad y el metabolismo en la circulación sistémica. En consecuencia, la relevancia fisiológica de los resultados publicados es de muy limitada aplicación. Además, la preparación de fitoquímicos purificados aislados de extractos de lechuga puede proporcionar la base para futuras investigaciones y revelar las asociaciones entre el consumo de lechuga y la salud humana utilizando modelos in vivo y permitir el desarrollo y la aplicación de alimentos funcionales. Dicha investigación ayudará a comprender mejor el efecto de los compuestos de la lechuga que promueven la salud y sus beneficios más relevantes.

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3) Las tecnologías innovadoras de mejora de la calidad nutricional de la lechuga En general, las prácticas de mejora en precosecha son estrategias críticas para aumentar los compuestos de la lechuga que promueven la salud; además de ser prácticas óptimas para garantizar la calidad de la lechuga. Como resultado, los métodos de selección de variedades y prácticas precosecha deben complementarse. Numerosas estrategias innovadoras de mejora se han centrado en aumentar el contenido en antioxidantes y vitaminas, junto con otras características de calidad de la lechuga, como una estrategia para mejorar la prevención de enfermedades a través de los fitoquímicos (Damerum et al., 2020). Los programas de selección de variedades pueden hacer posible alcanzar altos niveles de compuestos bioactivos en cultivares de lechuga y aumentar tanto la calidad como el rendimiento. Por otro lado, investigar y dilucidar los efectos de múltiples factores previos a la cosecha puede ayudar a mejorar los niveles de compuestos bioactivos en la lechuga. Los cultivos en condiciones medioambientales controladas representan un sistema de producción de lechuga novedoso en este sentido, ya que permiten un control preciso de los factores precosecha como la iluminación, la temperatura, la humedad, el CO2, y las condiciones de fertirrigación (SharathKumar et al., 2020). Por lo tanto, brindan una excelente oportunidad para investigar los efectos combinados de los factores previos a la cosecha en la acumulación de fitoquímicos en la lechuga. 4) Seguridad microbiológica en lechuga La lechuga y las hortalizas de hoja se han identificado como uno de los alimentos prioritarios para la seguridad microbiana a nivel mundial (EFSA, 2014; FDA, 2020). La mayoría de los eventos de contaminación se remontan a prácticas inapropiadas en la producción primaria, incluidos campos de cultivo y terrenos adyacentes, intrusiones de animales, enmiendas del suelo a base de estiércol, agua agrícola, higiene de los trabajadores, prácticas de cosecha y condiciones no higiénicas en la recolección. Se han propuesto varias estrategias de mitigación desde la producción hasta el procesado para garantizar la inocuidad de estos productos frescos (Gil et al., 2015; Julien-Javaux et al., 2019). Entre estas estrategias, se recomienda el uso de desinfectantes para reducir o eliminar la contaminación del agua agrícola. Los principales procesos de desinfección del agua de riego incluyen tratamiento con cloro, ácido peracético, radiación UV, ozono y dióxido de cloro. La prevención de riesgos en el procesado incluye la desinfección del agua de lavado con cloro o ácido peracético. El impacto potencial de estas estrategias de seguridad esenciales en los compuestos bioactivos debe estimarse, ya que hasta ahora se desconoce por completo. Se deben realizar más esfuerzos en la prevención, incluidas las buenas prácticas agrícolas y las buenas prácticas de fabricación, para verificar que la contaminación microbiana ocurra, incluidas las listas de verificación de los insumos agrícolas (p. ej., agua de riego o enmiendas orgánicas) o la desinfección del agua de lavado durante el proceso. Se requiere una estrategia multidisciplinar de la granja a la mesa para abordar la seguridad alimentaria, incluidos los problemas microbiológicos y químicos, como los subproductos de la desinfección y los residuos de pesticidas asociados a las hortalizas de hoja. La incidencia de patógenos de plantas también representa un problema importante en los sistemas de producción de lechuga en los que se requieren sistemas integrados, basados en la identificación precisa de los patógenos y la evaluación apropiada del riesgo. Los agentes de control biológico se han aplicado en suelos infestados para el control de enfermedades, pero su uso práctico debe integrarse con otras estrategias de control (Gilardi et al., 2019). Estos

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problemas de seguridad deben considerarse estrictamente al diseñar estrategias para mejorar el contenido de compuestos bioactivos en la lechuga utilizando enfoques en la pre- y poscosecha.

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Compuestos bioactivos en la lechuga: beneficios para la salud e impacto de las prácticas pre y poscosecha

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