Revista ecología en bolivia 53(1) 2018 by Daniel Larrea

Revista «ECOLOGÍA EN BOLIVIA» Abril 2018, Vol. 53(1)

CONTENIDO Editorial Las mega represas no son energía limpia Marco Octavio Ribera Arismendi......................................................................................................... 1 Artículos Hábitos alimentarios de la lechuza blanca Tyto alba en un agroecosistema del centro-sur de Chile Alfredo H. Zúñiga,Víctor Fuenzalida & Rodolfo Sandoval................................................................. 7 El árbol de la castaña (Bertholletia excelsa Bonpl., Lecythidaceae) en Bolivia: distribución geográfica e impacto de la deforestación 2010-2015 Daniel M. Larrea-Alcázar, Gabriela Villanueva, Abraham Poma, Freddy S. Zenteno- Ruiz, Alejandro Araujo-Murakami, Saúl Altamirano & Carlos De Ugarte........................ 16 Notas La chinchilla de cola corta (Chinchilla chinchilla) en Bolivia: comentarios sobre localidades reportadas y bases para su conservación Eliseo Delgado, Luis F. Pacheco, Jorge Salazar-Bravo & Omar Rocha....................................... 31 La liebre europea (Lepus europaeus, Pallas 1778) en el paisaje de alta montaña del ANMI Apolobamba (La Paz-Bolivia) Pablo Cesar Blacutt Rivero................................................................................................................... 39 Primer registro y extensión de rango de distribución del hormiguerito coicorita (Formicivora grisea, Aves: Thamnophilidae) para el Departamento de La Paz (Bolivia) Omar Martínez, Rolando Salvatierra, Julián Chao & Andrés Szabo.................................................. 46 Reseña Bases para el manejo de la tortuga de río Podocnemis unifilis en la Reserva de la Biosfera Estación Biológica Beni, Bolivia Mariela Yapu-Alcázar, Luciana Tellería, Carola Vaca, Julian García, Ronald Arias & Luis F. Pacheco.................................................................................................................................. 52 Noticias................................................................................................................................................ 73 Instrucciones para autores

Editorial

Ecología en Bolivia 53(1): 1-6. Abril 2018. ISSN 1605-2528.

Las mega represas no son energía limpia Megadams are not clean energy Marco Octavio Ribera Arismendi Abdón Saavedra 2615, Sopocachi. La Paz, Bolivia its.iki2016@gmail.com

Con mayor frecuencia se maneja el concepto erróneo de considerar a las grandes represas hidroeléctricas como generadoras de energía limpia y como una alternativa a la producción de energía por termoeléctricas y sus elevadas emisiones de gases de efecto invernadero (GEI). Es ampliamente conocido, que especialmente las que usan carbón son responsables del mayor porcentaje de emisiones de gases de efecto invernadero a nivel global. Las que funcionan en Bolivia exclusivamente usan gas natural y producen la mayor proporción de energía eléctrica del sistema nacional. Si bien el gas natural es el menos contaminante de los combustibles fósiles, las termoeléctricas que lo usan son evidentemente contaminantes (Barreas & Lozano 2012, Mastrángelo 2012, Green Peace España 2015) aunque en menor proporción que las de carbón, que en promedio una termoeléctrica tradicional por cada kWh generado emite 0.850 kg de CO2. Si se usan las de ciclo combinado (como la de Entre Ríos en Bolivia) el nivel de emisiones se reduce sustancialmente: en promedio, por cada kWh generado emite 0.35 kg de CO2. Diversos cálculos indican que en promedio, 1.000 MW generados por una termoeléctrica normal, generan alrededor de 8.500 toneladas de CO2/día, esto es algo más de 3 millones de toneladas de CO2 al año; las termoeléctricas a carbón pueden emitir hasta el doble de gases de efecto invernadero (GEI). De acuerdo a estimaciones de Lizarazu & Lordemann (2013), las emisiones de GEI en Bolivia en 2007 fueron de 10.412.000 Tn de CO2 equivalente y para 2025, las proyecciones serían de 18.584.000 Tn. Pero estas cifras se refieren, no solo a plantas generadoras de termoelectricidad, sino a todos los sectores emisores, incluida la deforestación y el cambio de uso del suelo, que son las mayores contribuyentes de GEI. No existen inventarios actualizados de GEI para el país, el último dato proviene del período 2002-2004 y que recién fue publicado el 2008 (MMAAVMMABCC 2009); tampoco se ha encontrado información específica sobre las emisiones de GEI de las plantas termoeléctricas que funcionan en Bolivia. En conclusión, las termoeléctricas son y seguirán siendo contaminantes a pesar de las adecuaciones tecnológicas y además, usan un combustible que se agota, aunque si se las ha considerado como una alternativa menos contaminante al uso de carbón. Las aseveraciones erróneas sobre el carácter de energía limpia que se confiere a las mega represas hidroeléctricas se basan únicamente en los reportes y estudios sesgados mal intencionados de tecnócratas que tratan de demostrar las supuestas bajas emisiones de gases de efecto invernadero (GEI) de las hidroeléctricas con mediciones parciales o en los precarios estudios de impacto ambiental de las mega represas que igualmente minimizan los niveles de emisiones y distorsionan la información. En los últimos años los reportes y estudios de Fearnside (1995, 2008, 2009, 2014), Lima et al. (2008), Pueyo & Fearnside (2011), Arana (2009), Abril (2009), Guérin et al. (2008), Kemenes (2008) y otros investigadores de talla internacional han demostrado todo lo contrario. 1

M. Ribera

Según un estudio del Instituto de Ciencias del Clima (IC3) y del Instituto Nacional de Investigaciones Amazónicas (INPA de Brasil) del Brasil (Pueyo & Fearnside et al 2011), la emisión de gases que contribuyen al “efecto invernadero” de las centrales hidroeléctricas y en especial en zonas tropicales, es cuatro veces superior a lo que se creía hasta ahora, Dicho estudio hecha por tierra la fama de “energía limpia” que se pretendía dar a las mega represas e indica que éstas emiten ingentes cantidades de metano a la atmósfera, un gas que contribuye más al efecto invernadero y al calentamiento global de la Tierra, que el dióxido de carbono (CO2). Muchos reportes que minimizaban las emisiones de los embalses de represas provenían de lecturas parciales de difusión de gases desde la superficie de los lagos artificialmente creados. Otros estudios incluyen las emisiones de las superficies de los embalses por ebullición (burbujas) y difusión, pero no las emisiones que se producen cuando el agua rica en metano surge (bajo presión) desde la camada más profunda en la columna de agua a través de las turbinas y aliviaderos, que pueden sobrepasar el doble del total (Abril, 2009; Fearnside, 2008, 2009, 2014; Kemenes et al 2008). Estudios realizados en el Brasil por el INPA (caso represas Balbina y Samuel), permitieron confirmar que la mayor parte del metano sale debajo de las represas y no de la superficie de los lagos artificiales por difusión. Arana (2009) también menciona que el consumo de oxígeno disuelto en el proceso de descomposición, combinado con la estratificación térmica relativamente permanente del reservorio, daría lugar a una capa inferior profunda desprovista de oxígeno, conocida científicamente como “hipolimnio anóxico”, donde se producirán cantidades significativas de metano disuelto. Es decir, que el metano se concentra en la parte inferior del agua (agua retenida) y sale por las compuertas de la represa fluyendo libremente con el agua

retenida. Las burbujas suben desde el fondo del embalse y la desgasificación del agua es liberada a través de turbinas y vertederos. Adicionalmente, los embalses tropicales con poca cantidad de agua en los que las burbujas tienen menos tiempo para oxidarse tienden a aportar las más altas emisiones de metano. Es así que por cada hectárea de agua un embalse hidroeléctrico es una fuente sustancialmente mayor de metano que un lago común, debido a una diferencia crucial: El agua que sale del embalse se extrae de la parte inferior en lugar de la superficie. Tanto lagos naturales y embalses emiten metano a través de burbujas y difusión (emanación) en la superficie, pero en el caso de una represa existe una fuente adicional de metano a partir del agua que pasa a través de las turbinas y aliviaderos. Éstos toman agua por debajo de la termoclina, donde está saturado de metano. Los gases de efecto invernadero disueltos en el embalse que no son liberados en el vertedero o en la turbina pueden ser emitidos a la atmósfera corriente abajo. Investigaciones de Guérin et al. (2008, cit. por IE 2008), reportaron emisiones elevadas de CO2, metano y óxido nitroso en hasta 40 km aguas abajo del dique de la represa Petit Saut en la Guiana Francesa. Ivan Lima et al. (2008) del INPA calcularon que las grandes represas del mundo (que miden más de 15 m) emiten anualmente 104 millones de toneladas métricas de metano desde la superficie del embalse, turbinas, vertederos y ríos corriente abajo. Este cálculo implica que las emisiones de metano de las represas como una actividad humana, aportan al menos el 4% al total del calentamiento global. Concluyen que al comparar las plantas hidroeléctricas con otras fuentes de generación de energía y en particular las tropicales, se deduce que el impacto puede ser mucho peor que el provocado por las plantas más sucias de combustible fósil. Por su parte, las investigaciones de Pueyo & Fearnside (2011) aseguran que muchos estudios realizados sobre el tema de emisiones 2

Editorial

de represas subestimaron en casi un 80% de las emisiones; por tanto, sesgaron la información en favor de las mega represas hidroeléctricas, y concluyen que estas centrales son fábricas de metano, con un nivel de emisiones similar o mayor que el de las centrales térmicas más contaminantes, como las de carbón. Un aspecto importante para Bolivia es considerado por Abril (2009) respecto a la región de inundación del Río Beni y la confluencia con el Río Mamoré, donde hay mucha sedimentación y aguas blancas ricas en nutrientes, dicha alta cantidad de sedimentación en ríos de agua blanca de material fino y material orgánico se presenta un contexto propicio para la producción de grandes cantidades de metano. Esto llama mucho la atención, pues se relaciona con la cuenca donde están precisamente El Bala y el Chepete. Además de las emisiones generadas, cuando las represas están en funcionamiento, Fearnside (2014) menciona muy acertadamente que se deben contabilizar las emisiones de carbono antes y durante la construcción de una mega represa, pues implica las inmensas cantidades de cemento, acero y combustible que se utilizan en las mega obras hidroeléctricas. Por las enormes dimensiones de las mega represas estas emisiones son mucho mayores que las de una instalación equivalente para generar la misma cantidad de electricidad de combustibles fósiles o de fuentes alternativas como la eólica y solar. Las proyecciones de impacto que realiza Arana (2009) para el mega proyecto Iñambari en la Amazonia peruana (y que afortunadamente fue desestimada) en base al modelo BCL (Biome Carbon Loss) desarrollado por el Ivan Lima, permiten visualizar el impacto de las mega represas en zonas tropicales. Son de especial importancia para Bolivia, pues dicha zona es muy similar a la del Bala –Chepete. El mega proyecto hidroleléctrico de Iñambari iba a inundar 46.000 ha de bosque tropical sumidero de

carbono e iba a ser una importante fuente de emisión de gases de efecto invernadero, al punto que las emisiones totales del Perú, podían incrementarse en un 5.8%. Las proyecciones de Arana para Iñambari mostraron que el pico de las emisiones al inicio del funcionamiento de la mega represa iban a ser de 7 millones de toneladas de carbono como CO2 y metano; y aún después de un período de 100 años, las emisiones anuales serían de 3.5 millones de toneladas de GEI. Aun cuando las estimaciones de Arana (2009) estuviesen algo sobre-estimadas y las potenciales emisiones puedan ser menores, las cifras seguirían siendo elevadas. Otros estudios corroboran estas cifras proyectadas (Fig. 1). Según IE (2008), el promedio neto de las emisiones de los embalses tropicales supera el doble que el de las centrales convencionales de carbón. La represa Balbina (en la Amazonia central del Brasil) es una de las más conocidas, que inundó una vasta porción de bosques para producir una cantidad relativamente pequeña de electricidad, aun así, las emisiones netas del embalse superan con mucho a las de una central térmica de carbón. Las emisiones anuales de la represa Balbina - producto de descomposición de la parte de los árboles que sobresale del agua - fue calculada en 6.4 millones de toneladas de carbono en forma de CO2 y metano (Fearnside 1995) y 2.5 millones de toneladas para Tucuruí en el río Tocantins. En tanto que el máximo nivel de emisiones de GEI que se estima para Belo Monte está alrededor de 9.6 millones de toneladas de carbono. En el caso del embalse de Balbina en Brasil, las emisiones de metano corriente abajo equivalen al 3% del total de metano liberado de toda la planicie de inundación de la Amazonia central. Si bien el máximo de las emisiones de GEI se producen en los primeros años de funcionamiento de las represas, hay investigaciones que indican que las emisiones son todavía altas años después. Un equipo internacional de investigadores (Parekh 2011) 3

M. Ribera

que midió las emisiones en los embalses subtropicales de Nam Ngum y Nam Leuk (en Laos) halló que las emisiones de GEI aún son significativas luego de 10 años del embalsado. Adicionalmente, Fearnside (2014) hace referencia al enorme pico de emisiones en los primeros años que crea una “deuda” a ser lentamente pagada en la medida (llegar a punto cero) en que la generación de energía de la represa reemplaza la generación de energía a partir de combustibles fósiles en los años subsiguientes y que pueden ser varias décadas. Este tiempo de deuda es crucial para la Amazonia que está fuertemente amenazada

por los efectos del cambio climático. Una fuente de energía que lleva muchas décadas para llegar al punto cero de equilibrio en términos de calentamiento global, erróneamente puede considerarse como “energía verde”. Es importante enfatizar que ni El Bala, ni Chepete, ni Cachuela, como tampoco Rositas o Riberao en el Madeira serán ejemplos de energía limpia, porque emitirán ingentes cantidades de gases de efecto invernadero a la atmósfera (mucho más que las termoeléctricas en funcionamiento o previstas), aumentando el calentamiento global y haciendo más crítico los efectos del cambio climático.

2000

Emisiones por kWh (gCO2 eq/kWh)

Embalses Combustibles fósiles 1500

1000

500

Embalses tropicales

Carbón

Gas natural

Represas (Suizas

Embalses boreales

Fuente de energía

Figura 1. Comparación entre emisiones provenientes de embalses y combustibles fósiles (IE 2008). 4

Editorial

Referencias

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M. Ribera

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Ecología en Bolivia 53(1): 7-15. Abril 2018. ISSN 1605-2528.

Hábitos alimentarios de la lechuza blanca Tyto alba en un agroecosistema del centro-sur de Chile Food habits of barn owl Tyto alba in an agroecosystem in southern central Chile Alfredo H. Zúñiga1,2,*,Víctor Fuenzalida 3& Rodolfo Sandoval4 Laboratorio de Ecología, Departamento de Ciencias Básicas, Universidad de Los Lagos, Casilla 933, Osorno, Chile. *Autor de correspondencia: zundusicyon@gmail.com 2 Programa de Doctorado en ciencias mención conservación y manejo de Recursos Naturales, Universidad de Los Lagos, Puerto Montt, Chile. 3 Consultora Ambientes del Sur, Temuco, Chile. 4 Red de la Conservación de la Biodiversidad de Nahuelbuta, Contulmo, Chile.

Resumen Se describe la dieta de la lechuza blanca (Tyto alba) en un agroecosistema ubicado a 20 km al sur de Mulchén, en el centro-sur de Chile. Ésta fue estudiada a través de la colecta sistemática de egagrópilas y posterior análisis de los restos de presas no digeridos presentes en éstas en laboratorio. Se destacó la presencia predominante de mamíferos (roedores; 86.74%), seguido por aves (passeriformes; 9.6%) y en una menor proporción, por invertebrados (3.6%). Son discutidos los elementos ecológicos que intervienen en el patrón dietario observado. Palabras clave: Abrothrix, Chile, Dieta, Lagomorfos, Roedores.

Abstract The Barn owl (Tyto alba) diet is described in an agroecosystem located at 20 km South of Mulchén, in south-central Chile. This was studied through the systematic collection of pellets and further analysis in laboratory. It was emphasized the predominant presence of mammals (rodents; 81.9%), followed by birds (passerines; 9.6%), and to a lesser extent, by invertebrates (3.6%). Ecological elements involved in this pattern are discussed. Keywords: Abrothrix, Chile, diet, lagomorphs, rodents.

Introducción La lechuza blanca (Tyto alba Scópoli 1769) es una rapaz nocturna de la familia Tytonidae, que cuenta con una distribución cosmopolita (Clark et al. 1978), a través de la cual vive en diversos hábitats, donde consume un amplio espectro de presas. Este espectro varía de acuerdo a las diversas latitudes en que las cuales esta rapaz está presente, lo que da cuenta de su flexibilidad ecológica (Smith et al. 1972, Vargas et al. 2002, Hernández-Muñoz & Macina 2011, Brito et al. 2015). En Chile, se encuentra la subespecie tuidara, la que se encuentra a lo largo de todo el territorio nacional (Pavez 2004), donde depreda sobre diversas especies de roedores, así como marsupiales y aves, cuya riqueza de especies está determinada por un gradiente latitudinal. Existen diversos estudios que documentan la diversidad dietaria de la lechuza en este continuo geográfico (Ebensperger et al. 1991, Correa & Roa 2004, Muñoz-Pedreros et al. 2016, Valladares et al. 2016). 7

A. Zúñiga, V. Fuenzalida & R. Sandoval

A pesar de la flexibilidad ecológica de la lechuza, son escasos los estudios que den cuenta del proceso de transformación del paisaje, los que acontecen fundamentalmente a través de cambios en la cobertura de la vegetación arbustiva y arbórea. En el centro-sur de Chile, esta situación se va conformando de una manera sistemática y gradual en el tiempo (Echeverría et al. 2008), explicada principalmente por la consolidación local de las actividades forestales y agrícolas. En este contexto los agroecosistemas, cuya tecnificación productiva implica una extrema simplificación de la cobertura vegetal, trae como consecuencia una reducción de la biodiversidad en sus diversas formas (Benton et al. 2003), lo que llevaría a la conformación de una comunidad con pocas especies generalistas. Este hecho reviste especial relevancia para los depredadores, debido a la relación existente entre las prácticas agrícolas y la diversidad de presas, con consiguientes efectos sobre los depredadores (Arlettaz et al. 2010). Así, la lechuza podría adaptarse a este escenario concentrando su espectro alimentario en unas pocas especies que aún persistan en este agroecosistema, o bien modificar esta conducta a través del consumo de especies de gran adaptabilidad. El objetivo del presente estudio es documentar los hábitos alimentarios de T. alba en un agroecosistema del centro-sur de Chile, donde se compara la frecuencia de consumo de las distintas presas con su respectiva biomasa, lo que permitiría determinar su importancia relativa en el total observado.

como bosque caducifolio (Gajardo 1994). En la actualidad, esta zona presenta en forma predominante cultivos de avena y lupino, a través de los cuales se encuentran pequeños parches de bosque nativo, distribuidos en forma dispersa (Fig. 1).

Métodos Durante la primavera de 2016 se recorrió el área de estudio en búsqueda de regurgitados (egagrópilas), los cuales fueron identificados por su morfología (Muñoz-Pedreros & Rau 2004), siendo además confirmados por la detección de árboles utilizados como perchas, hecho que coincide además con el avistamiento posterior de los individuos en el lugar. Fueron detectadas siete de estas perchas en el área de estudio, las cuales presentaron entre sí una distancia promedio de 100 metros. Las egagrópilas fueron depositadas en bolsas de papel, para su análisis posterior en laboratorio. En laboratorio, se desmenuzaron las egagrópilas en forma manual, siendo los restos posteriormente identificados a nivel de especie a través de su observación con una lupa electrónica. La identificación estuvo basada principalmente en claves que dan cuenta de la morfología de las mandíbulas en el caso de roedores (Reise 1973, Pearson 1995), y de colecciones de referencia (provenientes del Laboratorio de Ecología Aplicada y Biodiversidad de la Universidad Católica de Temuco) para el resto de los taxa. Para la diferenciación entre conejos y liebres en el caso de los lagomorfos, se examinaron las escamas de sus pelos, cuya estructura es diagnóstica para cada especie (Day 1966). Para cuantificar el espectro trófico de la lechuza se determinó la frecuencia relativa que cada item presentó en relación al total de egagrópilas analizadas (Rau 2000). Para estimar la diversidad de presas consumidas en el área de estudio, se calculó el índice de amplitud dietaria de Levins (β), el cual es

Metodología Área de estudio El área de estudio es un agroecosistema que se encuentra a 20 km al sur de la ciudad de Mulchén, centro-sur de Chile (37o49’42’’S,72o14’51’’W). Posee un clima húmedo (Di Castri & Hajek 1976) y desde el punto de vista vegetacional se clasifica 8

Hábitos alimentarios de la lechuza blanca Tyto alba en un agroecosistema del centro-sur de Chile

Figura 1. Área de estudio. de los pesos de las presas fueron obtenidos a través de Muñoz-Pedreros & Gil (2009) y Norambuena & Riquelme (2014) para mamíferos y aves, respectivamente. En el caso de los roedores indeterminados, se utilizó la media aritmética de los pesos de las especies identificadas y para lagomorfos, se consideró lo determinado por Muñoz-Pedreros et al. (2018), debido a la evidencia de que en este grupo, las lechuzas depredan principalmente sobre juveniles (Simonetti & Fuentes 1982). La nomenclatura de las especies de roedores se basará en Muñoz-Pedreros & Gil (2009).

un indicador de la amplitud del espectro de presas consumida por un depredador en función de 0 a n ítemes disponibles (Levins 1968). La desviación estándar de este índice fue estimada a través del método Jackkinfe (Jaksic & Medel 1987). Para evaluar el efecto de la biomasa de las presas en el patrón dietario se utilizó el método de las isoclinas tróficas (Kruuk & De Kock 1981), el cual ha sido aplicado para aves rapaces (Arriagada et al. 2011). En forma secundaria, se utilizó la media geométrica de los pesos de las presas (Muñoz-Pedreros et al. 2018). Los valores 9

A. Zúñiga, V. Fuenzalida & R. Sandoval

Resultados

Tabla 1. Composición dietaria de Tyto alba en el área de estudio.

Se colectó un total de 56 egagrópilas, en las cuales se registraron 83 presas distribuidas en 10 categorías. De éstas, se destacaron los roedores que ocuparon una frecuencia del 86.74% del total (Tabla 1; Fig. 2), con un total de cinco especies, principalmente las del género Abrothrix, donde A. longipilis y A. olivaceus fueron las más consumidas. Por otra parte los lagomorfos, un grupo exótico y que está representado en el área de estudio por la liebre europea Lepus europaeus y el conejo, Oryctolagus cuniculus, fueron el otro grupo observado de mamíferos, presentando un 4.81% del porcentaje de consumo. Las aves fueron el segundo taxa representado como presa de T. alba, siendo el orden de las paseriformes el único grupo observado. Finalmente los artrópodos, representados esencialmente por el grillo rojo Cratomelus armatus, fueron los que conforman la menor proporción de la dieta de la lechuza. La amplitud dietaria observada fue de β=5.18 + 1.54.

Ítemes tróficos MAMMALIA

Abrothrix longipilis

Abrothrix olivaceus Irenomys tarsalis

Frecuencia

Porcentaje

30.12

5.88

25.30

Oligoryzomys longicaudatus

14.45

Oryctolagus cuniculus

1 3

1.20

4.81

Paseriformes indeterminados

9.63

Cratomelus armatus

3.61

Lepus eurapeus

Phyllotis darwini Roedores no identificados AVES

INVERTEBRADOS

3.61

2.40

0,9

Frecuencias de consumo

0,8 0,7 0,6 0,5 0,4 0,3 0,2 0,1 0

Roedores

Lagomorfos

Aves

Invertebrados

Figura 2. Frecuencia (proporción) de consumo de presas por Tyto alba en el área de estudio. 10

Hábitos alimentarios de la lechuza blanca Tyto alba en un agroecosistema del centro-sur de Chile

Discusión

Al representar el efecto de la biomasa de las presas consumidas por la lechuza a través de las isoclinas tróficas, se puede apreciar que los lagomorfos ocupan la isoclina del 50%, mientras que los roedores ocuparon la inmediatamente inferior, es decir la del 20% (Fig. 3). Por otra parte, las aves ocuparon la isoclina más baja (1%) y los artrópodos, al representar un porcentaje mínimo en términos de biomasa en el total, no fueron incorporados en el análisis; asimismo, el valor de la media geométrica del peso de las presas fue de 37.19 gramos.

El espectro trófico observado de la lechuza ocupa un amplio número de presas, donde los roedores ocupan la mayor parte de los ítemes que compone, lo cual es consistente con estudios similares (Rau et al. 1985, Muñoz & Murúa 1990, González et al. 2004). Estre patrón se ve reforzado a partir de la media geométrica observada, ya que este valor se sitúa en torno a la masa de las especies de roedores observadas. Asimismo, la concentración de dos de estas especies A. olivaceus y A. longipilis

Biomasa (%)

A. lo.

50%

20 A. ol.

L. eu. I. ta.

20%

O. cu.

Av. P. da

O. lo.

5% 1%

R. n. i.

Frecuencia

Figura 3. Isoclinas tróficas de las presas consumidas por Tyto alba en el área de estudio. Leyenda: A. lo. = Abrothrix longipilis; A. lo = Abrothrix olivaceus; Av = aves; I. ta = Irenomys tarsalis; L. eu. = Lepus europaeus; O. cu. = Oryctolagus cuniculus; O. lo. = Oligoryzomys longicaudatus; P. da. = Phyllotis darwini; R. n. i. = Roedores no identificados. 11

A. Zúñiga, V. Fuenzalida & R. Sandoval

en la isoclina del 5 y 20% respectivamente, dan cuenta de la importancia en términos relativos del total del espectro trófico de la lechuza, ya que éstos son los que se encuentran en las isoclinas más elevadas en relación a las otras presas. Por otra parte, la riqueza de roedores observada da cuenta de las especies de mayor representación en esta latitud, lo que da cuenta de la flexibilidad espacial de éstas para utilizar agroecosistemas (Muñoz-Pedreros & Gil 2009), donde las variaciones de abundancia de las distintas especies estarían asociadas con dinámicas reproductivas específicas, asociadas tanto por factores endógenos como ambientales (Murúa & González 1986), lo cual se evidenciaría en la tasa de capturas. Además, la ventana temporal donde se realizaron las actividades coinciden con los episodios reproductivos, y por consiguiente de reclutamiento de juveniles (Murúa & González 1986, Muñoz-Pedreros & Gil 2009), lo que permite la representatividad de la diversidad de la comunidad de roedores local. En términos de riqueza de especies, la conversión del bosque nativo original a un agroecosistema ha traído como consecuencia una sensible reducción en la ocurrencia de una importante proporción de roedores, ya que esta condición espacial afecta sus requerimientos específicos de hábitat (Muñoz-Pedreros & Gil 2009). A pesar de lo anterior, la aparición de la laucha arbórea (Irenomys tarsalis) en el espectro trófico de la lechuza permite suponer un gran esfuerzo de búsqueda por parte de T. alba a través del área de estudio, ya que este roedor posee hábitos arborícolas (Muñoz-Pedreros & Gil 2009), y los árboles disponibles se encuentran en los parches de bosque (Fig. 1), lo que sugiere que la lechuza blanca desplegaría parte de sus recorridos a lo largo de estos sectores. Este hecho implicaría para la lechuza un importante esfuerzo de búsqueda, considerando el ámbito de hogar que presenta (Hafidzi et al. 2012; Thomsen et al. 2014), y los lugares donde ha sido observado que anida, lo cual reviste especial

importancia considerando el mosaico que conforman los parches de bosque nativo en torno a la matriz agrícola. Por otra parte, es destacable la ausencia del monito del monte (Dromiciops gliroides) en el espectro trófico observado, el cual es un marsupial de hábitos fundamentalmente arbóreos y que además, es una recurrente presa de T. alba en los bosques del sur de Chile, lo que pone de manifiesto las restricciones ecológicas que posee esta especie para utilizar los agroecosistemas, debido a sus altos requerimientos de cobertura arbórea y arbustiva, así comoa su reducido ámbito de hogar (Fontúrbel et al. 2010), lo que limita sus probabilidades de desplazamiento entre los parches de hábitat. El consumo de lagomorfos en la dieta de la lechuza obedecería a limitaciones conductuales por parte de esta rapaz (Simonetti & Fuentes 1982), a lo cual debe adicionarse el hecho de que el tamaño promedio de la lechuza (470 g; Pavez 2004), restringe la captura sólo a los individuos juveniles (Simonetti & Fuentes 1982). Este hecho contrasta con otras localidades (Aliaga et al. 2004), donde especies de mayor tamaño, los cuyes (Cavia sp.) presentan una alta depredación, contrastando no obstante el hecho de que en este último caso las presas son nativas y por ende un mayor tiempo evolutivo en términos de interacciones depredador-presa. A pesar de lo anterior, los lagomorfos en el área de estudio ocupan una importante fracción de la biomasa total consumida (un poco menos del 10%), a pesar de presentar una baja frecuencia de captura, lo que supone una importante recompensa en términos energéticos. En comparación con los roedores, se evidencia que los lagomorfos presentan una menor importancia al ser comparados en las isoclinas tróficas, lo cual sugiere que los primeros resultan ser más fácilmente capturables. A pesar de esto último y dentro de la lógica estructural de los agroecosistemas, resulta interesante que los lagomorfos presenten en una alta ocurrencia 12

Hábitos alimentarios de la lechuza blanca Tyto alba en un agroecosistema del centro-sur de Chile

en ambientes altamente antropizados (Jaksic & Fuentes 1988; Teta et al. 2012), lo cual sugiere que esta baja de consumo pueda ser consecuencia de una partición de nicho con otros depredadores (Zúñiga, datos no publicados). No obstante lo anterior, resulta de importancia evaluar la abundancia de los lagomorfos en el área de estudio (Batholomew 1970), para evaluar hipótesis relacionadas con respuestas funcionales de consumo.

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Conclusiones Tyto alba presenta un espectro trófico concentrado en roedores, siendo sus principales preferencias dos especies de un total de cinco, A. olivaceus y A. longipilis, las que exhiben la mayor flexibilidad ecológica en relación a la baja complejidad de la vegetación propia de un agroecosistema. Por otra parte, la baja ocurrencia de lagomorfos en este espectro sugiere que no existiría una selectividad por este grupo, lo cual es atribuible a un mayor esfuerzo de captura al considerar el mayor tamaño de éstos en relación a los roedores. Resulta de especial importancia estimar las abundancias de ambos grupos de presas para evaluar los efectos de su disponibilidad en el patrón alimentario observado.

Agradecimientos Al laboratorio de Ecología Aplicada y Biodiversidad de la Universidad Católica de Temuco, por la facilitación de sus colecciones; a dos revisores anónimos que mejoraron consistentemente el manuscrito.

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Hábitos alimentarios de la lechuza blanca Tyto alba en un agroecosistema del centro-sur de Chile

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Manejado por Javier López de Casenave Recibido en: 21 agosto 2017 Aceptado en: 3 diciembre 2017

Ecología en Bolivia 53(1): 16-30. Abril 2018. ISSN 1605-2528.

El árbol de la castaña (Bertholletia excelsa Bonpl., Lecythidaceae) en Bolivia: distribución geográfica e impacto de la deforestación 2010-2015 The Brazil nut tree (Bertholletia excelsa Bonpl., Lecythidaceae) in Bolivia: geographical distribution and deforestation impacts 2010-2015 Daniel M. Larrea-Alcázar1*, Gabriela Villanueva1, Abraham Poma1, Freddy S. Zenteno- Ruiz2,3, Alejandro Araujo-Murakami4, Saúl Altamirano5 & Carlos De Ugarte1 Asociación Boliviana para la Investigación y Conservación de Ecosistemas Andino-Amazónicos (ACEAA-Conservación Amazónica), Calle Flores Quintela, Ed. Nro. 7, Oficina 1B, La Paz, Bolivia. * Autor para correspondencia: dlarrea@conservacionamazonica.org.bo; larrea.alcazar@gmail.com 2 Herbario Nacional de Bolivia, Instituto de Ecología, Universidad Mayor de San Andrés, La Paz, Bolivia. 3 Proyecto Identidad Madidi, WCS-Bolivia, La Paz, Bolivia. 4 Museo de Historia Natural Noel Kempff Mercado, Casilla Nº 2489, Santa Cruz, Bolivia. 5 Herbario Nacional Forestal Martín Cárdenas, Facultad de Ciencias y Tecnología, Universidad Mayor de San Simón. Calle Sucre, Casilla 538, Cochabamba, Bolivia. 1

Resumen En este estudio, examinamos la distribución geográfica de la castaña y el impacto de la deforestación ocurrida entre los años 2010 y 2015. Específicamente: a) modelamos la distribución de la especie usando el algoritmo Maxent para confirmar si su distribución se encuentra restringida a los bosques tropicales húmedos del norte de Bolivia, b) usando información generada por OTCA-MMAyA (2016) sobre la deforestación ocurrida entre los años 2010-2015, estimamos la pérdida de bosque con castaña en este periodo y c) utilizando información sobre censos completos realizados en la TCO Tacana II (norte de La Paz) y la RNVSA Manuripi (suroeste de Pando), calculamos el número de árboles de castaña que podrían haberse perdido por tal deforestación. Los resultados muestran que la castaña en Bolivia ocupa cerca de 84 mil km2 (16% menos que la estimación histórica), distribuida en dos áreas, una en la región HeathAlto Madeira (subcuencas de los ríos Tahumanu, Yata, Abuná, Acre, Manurimi y Madre de Dios) y la otra en la región de Iténez (en la subcuenca del mismo nombre). Cerca del 0.76% (639 km2) del bosque con castaña fue deforestado en el periodo 2010-2015, sugiriendo la pérdida de 27 mil árboles de castaña (0.15% del total histórico estimado). Futuras investigaciones que evalúen las variaciones geográficas de la fenología reproductiva y su relación con el clima o la diversidad genética de las poblaciones de castaña que crecen en Bolivia serán importantes para determinar el estado actual de la especie y proponer pautas de manejo. Palabras clave: Árboles aislados, Ganadería, Geoglifos, Terra petra, Zafra.

Abstract In this study, we evaluated the geographical distribution of the Brazil nut in Bolivia, and the impact on its populations caused by deforestation from 2010 to 2015. Specifically: a) we modeled the distribution of the species using the Maxent algorithm in order to confirm if its distribution 16

El árbol de la castaña (Bertholletia excelsa Bonpl., Lecythidaceae) en Bolivia

is restricted to the humid tropical forests of the northern of Bolivia; b) we estimated the loss of Brazil nut forest occurred between 2010- 2015 using information published by OTCA-MMAyA (2016); and c) we calculated the number of Brazil nut trees that could have been lost due to such deforestation using information on complete censuses carried out in TCO Tacana II (north of La Paz) and RNVSA Manuripi (southwest of Pando). The results suggest that Brazil nut forest covers about 84 thousand km2 (16% less than the historical estimation) distributed in two areas, one in the Heath-Alto Madeira region covering the sub-basins of the Tahumanu, Yata, Abuná, Acre, Manurimi and Madre de Dios (97% of cover), and the other in the Iténez region, in the northern portion of the sub-basin having the same name (3%). About 0.76% (639 km2) of Brazil nut forest was deforested in the period 2010-2015, affecting about 27,000 Brazil nut trees (0.15% of the historical total estimated). Future research evaluating geographic variations in reproductive phenology and its relation to climate or to the genetic diversity of Brazil nut populations inhabiting Bolivia will be important in order to determine the current state of the species and to propose management guidelines. Key words: isolated trees, cattle, geoglyphs, terra petra, Brazil nut harvest.

Introducción

El norte de Bolivia exhibe un gradiente de sequía tropical oeste-este (Seiler et al. 2013, Feldpausch et al. 2016), definiendo un bioclima pluviestacional submesofítico, en el oeste y centro de Pando en la región del Acre y Madre de Dios, y un bioclima pluviestacional subxerofítico en el este de Pando y el noroeste del Beni, región del Madeira y Tapajós (Navarro 2002, 2011). Esto sugiere que los árboles de castaña que crecen hacia el este del Pando estarían expuestos a meses sin lluvia con mayores temperaturas que los que crecen hacia el oeste (Seiler et al. 2013, 2014), además de ser una zona menos húmeda que presenta un sistema geológico que se caracteriza por presentar suelos lateríticos de origen precámbrico que se extienden desde el noreste de Santa Cruz (Navarro 2002, 2011). Este patrón climático-geológico podría tener efectos en la distribución geográfica de la castaña, sugiriendo que la especie podría extender su patrón espacial de distribución alcanzando las cuencas de los ríos Mamoré, San Miguel e Iténez. Bolivia es uno de los países neotropicales con mayor pérdida por deforestación de bosque amazónico (Müller et al. 2012, 2014). Se estima que en el periodo 1976-2000 la pérdida de bosque amazónico fue de 14 mil km2

El árbol de la castaña (Bertholletia excelsa Bonpl., Lecythidaceae) representa la piedra angular del paradigma de la “conservación a través del uso” que ha permitido la conservación de millones de hectáreas de bosque tropical húmedo en el bioma amazónico (Ortíz 2002, Guariguata et al. 2017). En Bolivia existen cerca de 248 mil km2 de bosque amazónico en el país (22.6% de Bolivia, Altamirano et al. 2015), de los que se estima que el 40% (100 mil km2 o 9.1% del país) corresponde a bosques que albergan cerca de 17 millones de árboles de castaña bajo aprovechamiento (PROCISUR-IICA 1997, Stoian 2004, IBCE 2010). La percepción positiva del bosque con castaña en pie ha disminuido el interés por su conversión en áreas agrícolas o pecuarias (Zenteno et al. 2013, Guariguata et al. 2017). A pesar de la importancia económica de la especie, su distribución geográfica en Bolivia no ha sido analizada con detalle, la cual ha sido restringida con frecuencia a los bosques amazónicos de tierra firme del norte del país (PROCISUR-IICA 1997, Zuidema 2003, Stoian 2004, IBCE 2010, Thomas et al. 2014), específicamente al bosque amazónico de las subcuencas de los ríos Tahumanu, Yata, Abuná, Acre, Manurimi y Madre de Dios. 17

D. Larrea, G. Villanueva, A. Poma, F. Zenteno, A. Araujo, S. Altamirano & C. De Ugarte

(aprox. 1.4 millones de hectáreas) y que entre los años 2000-2010 se perdieron 8.3 mil km2 (aprox. 834 mil hectáreas en total), a un ritmo de 835 km2/año (83.5 mil ha/año, Müller & Montero 2015). Los frentes de deforestación (“hotspot”) en la Amazonia boliviana han sido identificados en las siguientes zonas: a) el sector Riberalta-Guayamerin, b) el sector Cobija y alrededores y c) el sector YucumoSan Borja-Rurrenabaque (Cuéllar et al. 2012, Müller & Montero 2015). La conversión del bosque a pasturas sembradas para la ganadería fue el principal impulsor de cambio entre los años 2000-2010 (Müller et al. 2014). La ganadería representa la mayor amenaza para los bosques amazónicos con castaña debido a la posibilidad de exportación de carne y lácteos al Brasil a partir de la declaración de extensas áreas de producción como “libres de fiebre aftosa” (Müller et al. 2012, Müller & Montero 2015). La pérdida de árboles de castaña debida a la deforestación ha sido poco evaluada (Quiroz et al. 2017). En este estudio, examinamos el impacto de la deforestación ocurrida entre los años 2010 y 2015 sobre el bosque amazónico con castaña de Bolivia. Nuestros objetivos fueron: a) modelar la distribución geográfica de la castaña en Bolivia para confirmar el patrón geográfico de su distribución, b) estimar la pérdida de bosque con castaña causada por la deforestación 2010-2015 y c) calcular el número de árboles de castaña que podrían haberse perdido por esta deforestación. Asumimos que la pérdida de bosque por deforestación implicó la pérdida de árboles de castaña que fueron talados, quemados o quedaron intactos pero desprovistos de su vegetación acompañante.

la especie en el Alto Orinoco de Venezuela. Se distribuye desde los 5°N hasta 14°S, específicamente, Venezuela, Colombia, Perú, Bolivia, Suriname, Guyana y Brasil (Zuidema 2003, Thomas et al. 2014, 2015, Rockwell et al. 2015). Para Bolivia, existen registros de diferentes familias lingüísticas (p.ej. tacana, pano, chapakura) con términos indígenas para referirse a la castaña, entre ellos, los vocablos moke/moje/muihe (Tacana), tapa/lama (Pano) o toke/tokwe (Chapakura) (Shepard & Ramírez 2011). Es una especie alógama y autoincompatible que presenta altos niveles de diversidad genética (Sujii et al. 2015). Son árboles que pueden llegar a medir más de tres metros de diámetro a la altura del pecho (DAP) y alcanzar entre 30 y 50 m de altura. El tronco no desarrolla aletones y la corteza contiene grietas conspicuas y longitudinales (Mori & Prance 1990, Zuidema 2003, Fig.1). Posee hojas simples, oblongas y alternas que caen en la época seca. Las flores pueden alcanzar hasta los 3 cm de diámetro, de consistencia carnosa y con una capucha doblada que le permite a los polinizadores (abejas y abejorros de los géneros Bombus, Xylocopa, Euglossa y Eulaema) ingresar a la flor (Mori & Prance 1990, Cavalcante et al. 2012). El fruto consiste de una capsula seca, pixidio incompleto indehiscente o “coco” de 10-15 cm de diámetro y 1.5-2.0 kg que contiene entre 15 y 25 semillas (Mori & Prance 1990, Zuidema 2003, Fig. 1). Evitar la tala de los árboles adultos es clave para mantener las poblaciones de la especie (Bertwell et al. 2017). Los árboles de castaña crecen sobre todo en los bosques amazónicos de tierra firme, un tipo de bosque que se caracteriza por estar encima del nivel máximo de inundación de las aguas que nunca o muy rara vez se inunda (Araujo-Murakami et al. 2012, 2015). Los suelos de estos bosques están clasificados como acrisoles y cambisoles con algunas manchas de ferralsoles y leptosoles. Los suelos acrisoles y cambisoles tienden a ser dominantes en el oeste de Pando (Acre-Madre de Dios), mientras que los ferralsoles son comunes hacia

Métodos Descripción de la especie Berthollethia excelsa es la única especie del género que fue descrita por los botánicos A. Humboldt y A. Bonpland en 1807, quienes descubrieron 18

El árbol de la castaña (Bertholletia excelsa Bonpl., Lecythidaceae) en Bolivia

Figura 1. Berthollethia excelsa (Lecythidaceae): a) árbol adulto, b) flores, c) fruto abierto, d) plántula. Fotos ACEAA-Conservación Amazónica (Pando, Bolivia). la porción este (Alto Madeira) (Quezada et al. 2012). De acuerdo con la Lista Roja de Especies Amenazadas de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN), la castaña es considerada a nivel global como una especie en estado vulnerable (VU), categoría que también le ha sido asignada a nivel nacional (MMAyA/CBG 2017).

georreferenciada de 25 registros de B. excelsa para Bolivia, Perú, Brasil, Venezuela y Trinidad y Tobago. Los restantes 22 especímenes no contaban con coordenadas geográficas sobre su lugar de colecta. Todos los registros incluidos en la base de datos del MBG cuentan con especímenes coleccionados de referencia. Para el caso de Bolivia incluye información del Herbario Nacional de Bolivia (LPB), Herbario del Oriente Boliviano (USZ) y el Herbario Forestal Nacional “Martín Cárdenas” (BOLV). Completamos la base de datos con cuatro datos de ocurrencia proporcionados por ACEAA (Asociación Boliviana para la Investigación y Conservación de Ecosistemas

Base de datos de ocurrencias A partir de la información disponible para 47 especímenes almacenados en la base de datos del Missouri Botanical Garden, MO (www. tropicos.org), recopilamos una base de datos 19

D. Larrea, G. Villanueva, A. Poma, F. Zenteno, A. Araujo, S. Altamirano & C. De Ugarte

Andino-Amazónicos) y WWF-Bolivia (World Wildlife Fund) para dos áreas en Bolivia con presencia de la especie aunque sin especímenes coleccionados, específicamente, para la TCO Tacana II (norte de La Paz) y el Parque Departamental y Área Natural de Manejo Integrado Iténez (oeste del Beni), respectivamente. La base de datos final comprendió 29 registros georreferenciados en total, de los cuales, 17 correspondieron a Bolivia (58.6%). El número de registros de presencia permitió el uso del algoritmo Maxent que es recomendable a partir de cinco (Pearson et al. 2007, Hernández et al. 2008, entre otros).

tiene un AUC de 1.0, mientras que un modelo que predice que las ocurrencias de especies al azar tiene un AUC de 0.5 (Phillips et al. 2006). El valor de AUC del modelo fue de 0.97. El mapa resultante en formato ascii fue procesado en ArcGis 10.5 (www.arcgis.com) para generar un mapa de probabilidades y un mapa binario de presencia (1) o ausencia (0). Este último mapa fue generado usando valores de umbral de sensibilidad especificidad de 10-5 con 1.000 iteraciones. El mapa resultante fue revisado por FZ, AP, AA y SA hasta alcanzar un mapa de consenso congruente con la historia natural y patrones biogeográficos conocidos para la especie. La revisión por expertos en la especie ha sido recomendada para evitar que la distribución modelada sea proyectada en formaciones de vegetación donde es poco probable que la especie esté presente (e.g Elith et al. 2011, Manceur & Kühn 2014, Gomes et al. 2018, entre otros). La resolución del análisis fue de 100 ha (1.0 km2). El mapa de consenso fue superpuesto con el mapa hidrográfico de cuencas (nivel 4) propuesto por la iniciativa Aguas Amazónicas (www.aguasamazonica. org) para estimar la cobertura de la distribución de castaña en estas unidades naturales de división funcional.

Distribución geográfica de castaña Para identificar el patrón geográfico de distribución de B. excelsa, modelamos la distribución de la especie usando el algoritmo Maxent (http://maxent.sourceforge.net, Phillips et al. 2006). Basados en el estudio de Thomas et al. (2014), corrimos el modelo usando las 19 variables bioclimáticas de Worldclim (Hijmans et al. 2005) y un modelo digital de elevación (DEM) de 90 m (0.81 ha) generado por la NASA (NASA’s Shuttle Radar Topography Mission, www.2.jpl.nasa.gov/srtm/). Incluimos en el modelo el mapa de biomasa (toneladas métricas de carbono, tC), generado por Woods Hole Research Center (WHRC, http://whrc. org/) para el año 2010 a una resolución de 500 x 500 m (2,500 ha o 0.25 km2) y el mapa global de ecorregiones propuesto por Olson et al. (2001) a escala 1:1,000,000. Siguiendo la sugerencia de Phillips & Dudík (2008), la distribución de la especie fue modelada a partir del remuestreo del 80% de sus registros, utilizando el 20% restante para su validación La exactitud del modelo fue determinada a través de un análisis ROC (siglas en inglés: receiver operating characteristic). Este análisis establece que el área bajo la curva (AUC, en inglés: area under the curve) suministra una medida robusta del desempeño del modelo. Un modelo óptimo

Pérdida de bosque con castaña por deforestación Recopilamos información cartográfica (.shp) generada por OTCA-MMAyA (2016) a cerca de la deforestación ocurrida entre los años 2010 y 2015 en las tierras bajas de Bolivia. La metodología usada por la OTCAMMAyA (2016) se basa en el procesamiento de imágenes Landsat L8, su corrección, segmentación, cálculo del Índice Normalizado Diferencial de Vegetación (NDVI) y cálculo de apoyo de Cobertura Fraccional de Sustratos de Superficie Terrestre usando el software CLASlite (http://claslite.ciw.edu/en/). El mapa resultante fue superpuesto con el mapa de distribución potencial de castaña para 20

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estimar la pérdida de bosque (ha) con castaña ocurrida entre los años 2010 y 2015.

la estimación la posibilidad que el bosque deforestado no cuente con árboles de castaña (0.74% que corresponde a la distribución de frecuencia de densidades sin árboles de castaña). Para realizar este cálculo asumimos las siguientes premisas: a) que la pérdida de bosque por deforestación implicó la pérdida de los árboles de castaña en estas áreas, los cuales pudieron ser talados, quemados o quedaron intactos pero desprovistos de su vegetación acompañante y b) que la distribución de frecuencias de las densidades de las tres parcelas de 4 x 4 km fue representativa de la castaña a lo largo de su distribución geográfica en Bolivia. La autocorrelación espacial o dependencia espacial entre el patrón geográfico de la deforestación 2010-2015 y la pérdida de árboles de castaña fue analizada con el índice global I de Moran (Read & Lam 2002). Una autocorrelación espacial positiva sugiere una tendencia al agrupamiento de las unidades espaciales analizadas (valores de I de Moran mayores a cero), mientras que una autocorrelación espacial negativa indica una tendencia a la dispersión (valores de I de Moran menores de cero). Realizamos este cálculo usando la herramienta Spatial Autocorrelation del ArcGis 10.5.

Pérdida de árboles de castaña por la deforestación Para estimar la pérdida de árboles de castaña por la deforestación 2010-2015, utilizamos información georreferenciada sobre censos completos de árboles de castaña realizados en dos comunidades de la TCO Tacana II (comunidades de Las Mercedes y El Tigre) y una en la Reserva Nacional de Vida Silvestre Amazónica Manuripi (RNVSA Manuripi, comunidad de Villa Florida). El área censada en las tres comunidades cubre cerca de 88 mil ha (39.4 mil, 34.4 mil y 14.5 mil ha, respectivamente). Usando ArcGis 10.5 se ubicaron por azar tres puntos centrales o centroides, a partir de los cuales delimitamos tres parcelas (uno por comunidad) de 4 x 4 km. Este tamaño de parcela resulto de la estimación de un área mínima de muestreo (superficie a la cual el número de árboles censados se hizo constante, ver Larrea-Alcázar et al. 2016). En cada parcela generamos una grilla de celdas de 1.0 ha de superficie (1,600 celdas de 1.0 ha por parcela, 4,800 en total, Fig. 2). Con estos datos calculamos la media de la densidad de castaña para cada parcela (número de árboles de castaña/ha) y la distribución de frecuencias (%) de las densidades detectadas en las tres parcelas (entre 0 y 6 árboles/ha). Usando los valores de densidad promedio y la distribución de frecuencias de las densidades, estimamos el número de árboles que se habrían perdido por la deforestación 2010-2015. Para el primer caso, multiplicamos la densidad promedio de las parcelas de 4 x 4 km por el total de hectáreas deforestadas. Para el segundo caso, utilizamos la distribución de frecuencias de las densidades asignando estos valores de forma espacialmente explícita al total de hectáreas deforestadas usando la extensión GeoStatistical Analyst del ArcGis 10.5. Este procedimiento permitió incluir en

Resultados Distribución geográfica de castaña La distribución modelada de la castaña ocupó una superficie de 83.794 km2 equivalente a de 8.3 millones de ha (7.6% de la superficie de Bolivia). Cerca del 97% de la distribución de castaña (81.528 km2) estuvo ubicada hacia al norte amazónico de Bolivia (Heath-Alto Madeira) y 3% (2.265 km2) en una pequeña porción en la subcuenca del río Iténez al este del país (Figs. 3a-b). Cerca de 6.3 millones de ha (74% del total) de esta distribución estuvo agrupada en seis subcuencas de la cuenca amazónica de Bolivia (Tahumanu, Yata, Abuná, Acre, Manurimi y Madre de Dios), destacando 21

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Figura 2. Ubicación de las tres parcelas de 4 x 4 km (16 km2) en el TCO Tacana II (comunidades de Las Mercedes y El Tigre, norte del Dpto. de La Paz) y la Reserva Nacional de Vida Silvestre Amazónica Manuripi (RNVSA Manuripi, comunidad de Villa Florida, Dpto. de Pando). La figura muestra el detalle de la densidad de árboles de Berthollethia excelsa (Lecythidaceae) en la parcela ubicada en la comunidad Las Mercedes. las subcuencas de los ríos Abuná y Tahuamanu con 3,5 millones de ha de bosque con castaña. La cuenca del río Abuná fue la que mostró mayor cobertura de castaña con relación a su superficie total (89.9%). El modelo no mostró probabilidad de presencia de la especie en las subcuencas de los ríos San Miguel y Mamoré.

total, aprox. 12,8 mil ha/año), que representó cerca de 5.9% de la deforestación total detectada para las tierras bajas de Bolivia por OTCA-MMAyA (2016) (1.1 millones de ha en el periodo 2010-2015). Cerca del 99% de la pérdida de bosque con castaña (638.1 km2 o 63.8 mil ha, Fig. 4a) ocurrió en el área Heath-Alto Madeira y 1% (1.8 km2 ó 180 ha) en el sector de Iténez. La superficie deforestada de bosque con castaña fue <1% de la superficie de las cuencas donde se distribuye la castaña, salvo en las cuencas de los ríos Acre y Yata (1.1 y 1.9% de la superficie de cada cuenca, respectivamente).

Pérdida de bosque con castaña por deforestación La pérdida de bosque con castaña en el periodo 2010-2015 fue de 639 km2 (63,9 mil hectáreas en 22

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Figura 3. Distribución geográfica de Berthollethia excelsa (Lecythidaceae) en Bolivia mostrando la distribución disgregada de la especie en dos sectores: a) Heath-Alto Madeira y b) Iténez. El mapa final de consenso fue generado a partir del algoritmo Maxent y la revisión de expertos del Herbario Nacional de Bolivia (LPB), Herbario del Oriente Boliviano (USZ) y el Herbario Forestal Nacional “Martín Cárdenas” (BOLV). El mapa muestra la información georreferenciada usada en el modelaje (■), junto con la cobertura de las tierras bajas de Bolivia (menor a 1.000 m). 23

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este patrón geográfico (Peres & Baider 1997, Balée 2013, Clement et al. 2015, Thomas et al. 2014, 2015). Las formaciones de terra petra y geoglifos amazónicos tienden a disminuir hacia los bosques siempreverde estacionales amazónicos del Escudo Precámbrico (este de Bolivia, con posible presencia solo en Guarayos y La Chonta), donde las probabilidades de presencia disminuyeron notoriamente reduciendo la presencia de castaña a las zonas pluviestacionales de esta región. Este patrón muestra que: a) la distribución de la castaña alcanza su límite más austral en Bolivia hacia los bosques amazónicos ubicados en Iténez y Bajo Paragua, es decir, en la zona de transición entre la Amazonía y la Chiquitanía de reciente formación (Mayle 2004) y, b) la existencia de dos áreas de bosques con castaña en Bolivia (Heath-Alto Madeira e Iténez). La pérdida de bosque con castaña coincide con el sector Riberalta-Guayamerín, uno de los tres frentes de deforestación de la Amazonía boliviana. Gran parte del bosque perdido pudo habilitarse como pasturas sembradas para desarrollar actividades pecuarias (Müller et al. 2014, Müller & Montero 2015) o para implementar sistemas agroforestales (SAF). Es posible encontrar árboles remanentes de castaña en estos paisajes, usualmente aislados. Estos árboles no fueron talados durante el proceso de desmonte, pero si la vegetación circundante, es decir, las especies que la acompañan (ver Poma 2007, Llanos 2008, Araujo-Murakami et al. 2012). Este aislamiento producido por la pérdida de estructura del bosque podría disminuir la cantidad de frutos debido a que las abejas polinizadores de la castaña (géneros Bombus, Xylocopa, Euglossa y Eulaema) residen usualmente en los árboles vecinos (Santos & Absy 2010, Sujii et al. 2015). Bajo tales condiciones, la supervivencia y capacidad reproductiva de estos árboles aislados son inciertos, de hecho, es común encontrar árboles de castaña con muestras evidentes de estrés (p.ej. defoliación o cortezas dañadas por insectos) en pasturas cultivadas

Pérdida de árboles de castaña por la deforestación El número de árboles de castaña perdidos por la deforestación 2010-2015 fue de 27,676. Cerca del 99.7% de este total, correspondieron a árboles del área Heath-Alto Madeira y el 0.3% al sector de Iténez (Fig. 4b). Una dependencia espacialmente positiva entre el patrón geográfico de deforestación y la afectación de árboles de castaña fue detectada (I=0.0057, z=14.7 P<0.01), sugiriendo una tendencia al agrupamiento, es decir, áreas que experimentaron mayor deforestación presentaron mayores valores de afectación de árboles de castaña. Cuando la estimación fue realizada usando la media de densidad de las parcelas de 4 x 4 km (0.5 árboles/ ha), el número de individuos afectados fue de 31.994 árboles, es decir, 14% más que la estimación calculada usando la distribución de frecuencias de las densidades de las parcelas de 4 x 4 km.

Discusión Los resultados confirman que la distribución geográfica de la castaña en Bolivia se encuentra asociada con los bosques húmedos amazónicos de tierra firme de las subcuencas de los ríos Tahumanu, Yata, Abuná, Acre, Manurimi y Madre de Dios (norte del país); no obstante, revelan una pequeña porción hacia el oriente de la subcuenca del río Iténez (oriente de Bolivia). Una estrecha relación entre el patrón actual de distribución de la castaña y vestigios históricos de la actividades humanas de la América precolombinas [terra preta do indio (suelos fértiles y oscuros de origen antropogénico pre-colombino denominados también como ADE, por sus siglas en inglés (Amazonian Dark Earth Soils, Myers et al. 2003) y geoglifos (estructuras construidas de tierra usualmente de forma circular, Myers et al. 2003)] podría ser la explicación más plausible para comprender 24

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Figura 4. a) Patrón geográfico de pérdida de bosque con castaña por la deforestación ocurrida entre los años 2010 y 2015 en el área Heath-Alto Madeira. b) Patrón geográfico de la afectación de árboles de Berthollethia excelsa (Lecythidaceae) en el área Heath-Alto Madeira. En ambos casos se representa celdas de 100 km2. En el área de Iténez se detectó una pérdida de bosque de 1.8 km2 (180 ha) equivalente al 1% del total. 25

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de edades intermedias y pastizales maduros ya sin árboles de castaña. La distribución en dos áreas de la castaña en la región del Madeira y Tapajós (este de Bolivia) puede ser explicada también por la presencia de suelos húmedos moderadamente a mal drenados que caracterizan la desembocadura del río Mamoré, es decir, las llanuras aluviales de los ríos del margen suroeste del Escudo Precámbrico (e.g. Navarro & Ferreira 2009, Navarro 2011). Estas condiciones edáficas podrían condicionar la germinación de semillas o el emergimiento y crecimiento de las plántulas, al tratarse de una especie que crece en suelos bien drenados (Zuidema 2003, Cotta et al. 2008 y otros) y explicar la ausencia de la especie en esta porción de la Amazonia boliviana. Consecuencias asociadas a limitaciones en el sistema de dispersión son poco probables debido a que su principal dispersor de las semillas (el agutí Dasyprocta punctata, Dasyproctidae, Peres & Baider 1997, Peres et al. 1997, Haugaasen et al. 2012), se distribuye a lo largo de las tierras bajas de Bolivia (menores de 1000 m de altitud) ocupando bosques amazónicos con distintos grados de drenaje en sus suelos (Wallace et al. 2010). El área Heath-Alto Madeira coincide también en buena parte con el refugio climático donde se espera se mantengan hábitats sostenibles para la castaña (Thomas et al. 2014). A pesar de la importancia socioeconómica y cultural de la castaña, nuestro conocimiento sobre la biología y ecología de la especie en Bolivia es aún escaso. Algunas poblaciones de castaña que crecen en las localidades de Riberalta (Beni) y El Sena (Pando) han sido las más estudiadas (Zuidema & Boot 2002, Zuidema 2003, entre otros). Existe información sobre densidades (número de árboles/ha), producción de frutos (kg de castaña en cascara), rendimiento productivo (kg de castaña en cascara/ha) y otros, que se encuentra dispersa y no ha sido publicada (CIPA 2017, Guariguata et al. 2017). Las variaciones geográficas de la fenología reproductiva y su relación con el clima

o la diversidad genética de las poblaciones de castaña que crecen en Bolivia son algunas preguntas abiertas. Esta información ayudará a mejorar nuestra comprensión sobre las variaciones en la producción como, por ejemplo, la disminución del 50-55% ocurrida entre los años 2016-2017 (IBCE, ver http:// ibce.org.bo/) y promover pautas que ayuden a mejorar las prácticas de recolección de los frutos.

Conclusiones Nuestro estudio confirma que la distribución geográfica de la castaña en Bolivia se encuentra relacionada con los bosques húmedos amazónicos de tierra firme de las subcuencas de los ríos Tahumanu, Yata, Abuná, Acre, Manurimi y Madre de Dios, ocupando cerca de 84 mil km2, distribuidas en dos áreas: Heath-Alto Madeira e Iténez. A corto plazo será importante iniciar un programa de monitoreo de las poblaciones de la especie ubicadas en ambas áreas que acompañe el seguimiento anual de la producción y recolección de frutos con registros climáticos localizados. Es importante resaltar que la deforestación ocurrida entre los años 2010 y 2015 ha afectado solo una fracción pequeña del bosque con castaña y de la estimación histórica del número de árboles de castaña (menor al 1% en ambos casos).

Agradecimientos Los autores agradecen a la Central de Comunidades Indígenas Tacana II, Río Madre de Dios (CITRMD), organización matriz de la TCO Tacana II y a la Dirección de la Reserva Nacional de Vida Silvestre Amazónica Manuripi (RNVSA Manuripi) por autorizar el uso de la información de los censos de castaña realizados en la comunidades de Las Mercedes y El Tigre (TCO Tacana II) y Villa Florida (RNVSA Manuripi), respectivamente. José Argandoña (WWF) y Anahí Llanque 26

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(IPHAE-WWF) proporcionaron información georreferenciada de la especie para el sector de Itenéz-Guaporé. Marcos F. Terán, Luis L. Arteaga y dos revisores anónimos comentaron versiones preliminares del manuscrito. ACEAA-Conservación Amazónica agradece a Amazon Conservation Association (ACA) por su apoyo financiero.

de Producción e Investigación para la Amazonía), WWF (Fondo Mundial para la Naturaleza), ACEAA Conservación Amazónica (Asociación Boliviana para la Investigación y Conservación de Ecosistemas Andino-Amazónicos), Cobija. 12 p. https://issuu.com/larrea. alcazar/docs/memoria_conversatorio_ castan__a_cip Clement, C.R., W.M. Denevan, M.J. Heckenberger, A. Braga, E.G. Neves, W.G. Texeira & W.I. Woods. 2015. The domestication of Amazonia before European conquest. Proceedings of the Royal Society B 282: 1-9. Cotta, J.N., K.A. Kainer, L.H.O. Wadt & C.L. Staudhammer. 2008. Shifting cultivation effects on Brazil nut (Bertholletia excelsa) regeneration. Forest Ecology and Management 256: 28–35. Cuéllar, S., A. Rodríguez, J. Arroyo, S. Espinoza & D.M. Larrea-Alcázar. 2012. Mapa de deforestación de las tierras bajas y los Yungas de Bolivia 2000-2005-2010. Proyección Sistema de Coordenadas Geográficas, Datum WGS84, Fundación Amigos de la Naturaleza (FAN), Santa Cruz. 2 p. Elith, J., Phillips, S.J., Hastie, T., Dudik, M., Chee, Y.E. & C.J. Yates. 2011. A statistical explanation of MaxEnt for ecologists. Diversity and Distributions 17: 43-57. Feldpausch, T.R., O.L. Phillips, R.J.W. Brienen, E. Gloor, J. Lloyd, G. López-González , A. Monteagudo-Mendoza, Y. Malhi, A. Alarcón, E. Álvarez-Dávila et al. 2016. Amazon forest response to repeated droughts. Global Geochemical Cycles 30: 1-19. IBCE (Instituto Boliviano de Comercio Exterior). 2010. Bolivia líder mundial en exportación de castaña. Publicación Informativa Comercio Exterior 19(185): 1-20. Gomes, V.H.F, S.D. Ij, N. Raes, I.L. Amaral, R.P. Salomâo, L. de Souza Coelho,

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Manejado por Blanca León Recibido en: 22 noviembre 2017 Aceptado en: 9 febrero 2018

Nota

Ecología en Bolivia 53(1): 31-38. Abril 2018. ISSN 1605-2528.

La chinchilla de cola corta (Chinchilla chinchilla) en Bolivia: comentarios sobre localidades reportadas y bases para su conservación The Short-tailed chinchilla (Chinchilla chinchilla) in Bolivia: comments on reported localities and bases for its conservation Eliseo Delgado1, Luis F. Pacheco2,4, Jorge Salazar-Bravo3,4* & Omar Rocha4 Servicio Nacional de Áreas Protegidas, Quetena Chico, Provincia Sud Lipez, Departamento de Potosí, Bolivia. 2 Instituto de Ecología, Universidad Mayor de San Andrés, Colección Boliviana de Fauna Universidad Mayor de San Andrés, Campus Universitario, Calle 27 Cota Cota La Paz, Bolivia. 3 Department of Biological Sciences, Texas Tech University, Lubbock, Texas 79409. 4 Centro de Biología Teórica y Aplicada (BIOTA- Bolivia), Av. Las Retamas No. 15, Zona de Cota Cota, La Paz - Bolivia, * Autor de correspondencia 1

En Bolivia se han registrado aproximadamente 400 especies de mamíferos, cuatro se consideran en peligro crítico y la chinchilla de cola corta o real (Chinchilla chinchilla, Jiménez 1996) es una de ellas (Tarifa & Aguirre 2009). En el presente trabajo seguimos la taxonomía de Spotorno & Patton (2015), quienes reconocen dos especies en el género Chinchilla: Ch. lanigera y Ch. chinchilla. La primera se conoce solamente del centro oeste de Chile, entre 29° y 31° LS. La segunda habitaba históricamente la costa y los Andes, desde el centro de Perú (Waterhouse 1848) hacia el sur en las regiones altoandinas del centro-oeste de Bolivia (Anderson 1997), norte de Chile (Spotorno et al. 2004a, Valladares et al. 2014a), y el noroeste de Argentina (Osgood 1943). La precaria situación actual de la chinchilla real en Bolivia se repite en todos los países de donde se la conocía: Díaz & Bárquez (2007) reportaron especímenes en colecciones museológicas en el altiplano de Jujuy (Argentina), pero no lograron identificar poblaciones silvestres en el área en más de cinco años de trabajo de campo. La especie se consideró extinta en Chile (Jiménez 1996), pero fue redescubierta en las montañas de Antofagasta a mediados de los 1990s (Spotorno et al. 1998) y posteriormente (2001) en el Parque Nacional Llullaillaco (J. Jiménez 2017, com. pers.). Eisenberg & Redford (1999) reportaron que los últimos ejemplares del Perú habían sido obtenidos a mediados de los 40s, lo que probablemente llevó a considerarla extinta en vida silvestre en ese país (Pacheco 2002). Un reporte reciente sugiere que todavía existen chinchillas en el Cerro de Pasco en Perú (Spotorno & Patton 2015). La sobreexplotación de poblaciones silvestres de chinchillas entre el siglo XIX y principios del XX se considera la principal causa de la reducción poblacional de la especie donde previamente se la consideraba abundante, por ejemplo, en La Paz y Oruro (Walle 1914) y las provincias de Lípez y Porco en Potosí (Chacón 1892). Por ello, no sorprende que la especie haya sido considerada extinta en Bolivia desde mediados del siglo XX (Salazar-Bravo et al. 2002). Esfuerzos sistemáticos para verificar la existencia de poblaciones silvestres en Bolivia fueron infructuosos (Copa et al. 2014; J. Jiménez, com. pers. 2017), no obstante, informes de comunarios daban cuenta de la posible presencia de la especie en el sur del departamento de Potosí (Tarifa 2009) y en el Parque Nacional Sajama (J. Jiménez, com. pers. 2017). 31

E. Delgado, L. Pacheco, J. Salazar Bravo & O. Rocha

coloración marrón y/o amarillenta (Anderson 1997). Las medidas morfométricas obtenidas de los animales en vivo (Tabla 1) y la región geográfica donde se los reportó sugieren que los animales pertenecen a la especie Chinchilla chinchilla (Spotorno et al. 2004). Aledaña a la madriguera había letrinas evidentes (Fig. 4), tal como ocurre con poblaciones de la especie Ch. lanigera en Chile (Jiménez 1996). Anderson (1997) reportó 12 animales como especímenes testigo de la presencia de la chinchilla real en Bolivia. Estos incluyen “Bolivia: 15.000 ft, mountains near Chaquecamata (Cochabamba? coordenadas inciertas, asignadas en 1999 como 16° 55’S y 66° 37’W”, 1 espécimen en el Museum of Vertebrate Zoology [MVZ], Universidad de California, Berkeley; MVZ M- 97361). No hay razón para pensar que este espécimen se colectó en Cochabamba. El animal fue donado a la colección en Berkeley por un colector desconocido que había obtenido el animal tres años antes, posiblemente en Chaquecamata (C. Conroy 2017, com. pers.). Si bien existe una localidad conocida con el nombre de Choquecamata cerca a Cochabamba (Paynter 1992), es más probable que este espécimen provenga de Chuquicamata (una mina o las montañas aledañas) en Chile. Se desconoce porque se pensó que el animal provenía de Bolivia. Tres especímenes en el Senckenberg Nature Museum (Frankfurt, Alemania) con números de catálogo: SNM 43676, SNM 44762, y SNM 44763 (Database Aquila). Estos animales provienen del departamento de Tacna en Perú (17°30’S y 69°30’W) y no se obtuvieron en territorio boliviano. Los restantes 8 especímenes vienen de localidades específicas desconocidas. Por ejemplo, en el Natural History Museum de Londres existen dos animales (sin número de catálogo) que vienen de “Bolivia”, departamento desconocido, o “frontera boliviana» (sin más información). En el Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia”

Un reporte reciente da cuenta de una población de chinchillas reales en la Reserva Nacional de Fauna Andina “Eduardo Avaroa” (REA) al sur de Bolivia (Delgado et al. 2018); esta población, identificada fortuitamente, es la primera que se registra en el país en más de 80 años. Presentamos información adicional sobre esa población y revisamos críticamente las localidades reportadas para Bolivia en base a especímenes en colecciones museológicas. Nuestro interés principal es contribuir información que ayude a identificar los elementos esenciales de un programa de conservación efectiva y permanente de la chinchilla en Bolivia. El primer autor (ED), encontró una población de chinchillas en la región de Laguna Colorada de la REA. El área es típica de la provincia puneña xerofítica (Navarro & Maldonado 2002) con una precipitación promedio de 59 mm anuales, siendo el mes de abril el más seco (precipitación nula) y un promedio anual de temperatura de 0.2°C (Andressen et al. 2007). La localidad está dominada por vegetación altoandina con especies como Parasthrephia lepidophylla y Azorella compacta (Fig. 1). La madriguera se encontraba aproximadamente a 50 cm bajo la superficie y debajo de una roca de aproximadamente de 10 m3 en una ladera con exposición oeste (Fig. 2). Cuatro animales (tres adultos y un juvenil) en aparente buen estado de salud mostraron un comportamiento sumiso y calmado, excepto al momento de ser fotografiados, cuando se mostraron activos y ágiles, escondiéndose entre las rocas y emitiendo un chillido agudo. El tipo de pelaje, los patrones de coloración corporal, y el tamaño y coloración de cola (Fig. 3) separan claramente a estos individuos de especies similares morfológicamente y potencialmente presentes en la región (e.g., Octodontomys gliroides). Las medidas y el patrón de coloración grisáceo separan a las especies mencionadas de la vizcacha común Lagidium viscacia, dos o tres veces más grande y con 32

La chinchilla de cola corta (Chinchilla chinchilla) en Bolivia

Figura 1. Vista general del tipo de hábitat donde se confirmó el registro de Chinchilla chinchilla en Bolivia. Foto: Omar Rocha y Eliseo Delgado

Figura 2. Detalle del microhábitat de Chinchilla chinchilla en la Reserva Nacional de Fauna Andina “Eduardo Avaroa”. Se muestra la roca bajo la cual se encontraba la madriguera de las chinchillas. Foto: Omar Rocha y Eliseo Delgado. 33

E. Delgado, L. Pacheco, J. Salazar Bravo & O. Rocha

Tabla 1. Medidas morfométricas (en mm) obtenidas de cuatro especímenes vivos de Chinchilla chinchilla en la REA (Reserva de Fauna Andina “Eduardo Avaroa”) y promedio de la misma especie y de C. lanigera. Leyenda: A = promedio de especies según Spotorno & Patton (2015); B = promedio para la especie (Anderson 1997); C = longitud cola total - 50 mm; la longitud del penacho promedió 50 mm en ambas especies (Spotorno et al. 2004b); D = longitud promedio reportada por Osgood (1943). Chinchilla Chinchilla Hembra Hembra lanigera A chinchilla A adulta 1 adulta 2

Macho adulto

Macho juvenil

Longitud cabeza+cuerpo

< 260

> 320

N/A

Longitud de cola total

N/A

130

133

122

105

> 130

< 100

55 C

~58 D

~ 58 B

Longitud de cola sin penacho Longitud de la pata trasera Longitud de la oreja

>45

<32

Figura 3. Chinchilla de cola corta (Chinchilla chinchilla) adulta en la Reserva Nacional de Fauna Andina “Eduardo Avaroa”. Foto: Omar Rocha y Eliseo Delgado. 34

La chinchilla de cola corta (Chinchilla chinchilla) en Bolivia

Figura 4. Letrina cerca de la entrada a la madriguera de chichilla de cola corta estudiada. Foto: Omar Rocha y Eliseo Delgado. RMNH.MAM.54935.b) y cráneo incompleto (catálogo RMNH.MAM.54935.a) depositado en el Naturalis Biodiversity Center (ex Leiden Museum) en Holanda. Este especimen fue obtenido por A. d’Orbigny en La Paz, Bolivia, pero no tiene fecha de colecta, aunque es posible que se haya colectado entre abril y mayo de 1830 (P. Kamminga 2017, com. pers.). Este individuo es parte de la serie de especímenes con que Chinchilla brevicaudata fue descrita por Waterhouse (1848: 241). Copa et al. (2014) estimaron la distribución potencial de la especie en el país e identificaron regiones geográficas a lo largo de esta distribución con diferentes probabilidades de presencia de la especie (entre 23.6% y 100.0%). Para este tipo de modelos es necesario utilizar localidades con ocurrencia conocida de la

(MACN) existe un animal de “Bolivia” (Departamento desconocido). Este espécimen (catálogo MACN Ma: 17-12) incluye una piel curtida, sin cráneo ni esqueleto, donado por el Jardín Zoológico de Buenos Aires al MACN el 14 de agosto de 1912 (Sergio Lucero 2017, com. pers.). Intentos por contactar al Zoológico de Buenos Aires fueron infructuosos, por lo que es imposible determinar si se guarda registro del Departamento de procedencia del espécimen indicado (lo más probable es que el registro no existe, Sergio Lucero 2017, com. pers.). Por último, Anderson (1997: 475) reportó cinco animales, también en el NHM de Londres, provenientes de la Cordillera de Ascotán, en Chile. Por último, un nuevo registro histórico reportado aquí se basa en una piel (catálogo 35

E. Delgado, L. Pacheco, J. Salazar Bravo & O. Rocha

especie de interés. Para ello, Copa et al. (2014) utilizaron siete localidades identificadas en base al conocimiento de pobladores locales y verificaciones de campo (p.e., antiguas construcciones que sirvieron de trampas para la captura de chinchillas). Una octava localidad provino del registro museológico del MVZ mencionado más arriba. Notablemente, el registro de la Laguna Colorada (Delgado et al. 2018) se encuentra dentro de un área con probabilidad de presencia de la especie de entre 52.4% y 66.8%. Esta correspondencia es mejor de la esperada al azar y sugiere que el trabajo de Copa et al. (2014) debería ser utilizado como una herramienta fundamental al momento de identificar poblaciones/colonias silvestres adicionales. Por último, y en apoyo a nuestra aseveración con respecto a la localidad de Choquecamata (ver arriba), el mapa de distribución potencial de Copa et al. (2014) no identifica esta región como importante para la presencia de chinchilla en Bolivia. En resumen, de los doce animales mencionados por Anderson (1997), solamente dos se pueden aceptar como especímenes voucher para la presencia de Ch. chinchilla en Bolivia. Los otros diez especímenes, o fueron colectados en Chile o Perú, o su proveniencia es tan dudosa que no deberían ser consideradas válidas. El único espécimen asignado al Departamento de La Paz (Bolivia), es el conservado en el Naturalis Biodiversity Center en Leiden, Holanda, que es parte de la serie típica de Chinchilla brevicaudata (= Ch. chinchilla). Por consiguiente, el registro de Chinchilla chinchilla o chinchilla real reportado para la REA, se puede considerar como el segundo registro con localidad específica para la presencia de la especie en Bolivia. Es irónico, y al mismo tiempo trágico, que el redescubrimiento de poblaciones silvestres de chinchillas en Bolivia, resulte ser, al mismo tiempo, prácticamente uno de los pocos fidedignos. Sin embargo, es muy posible que otras poblaciones de chinchilla real existan

en Bolivia, al igual que en otros países de la región (e.g. Perú). Es imprescindible que se realicen estudios para conocer cuál es la situación actual de la chinchilla real en la REA. Elementos básicos que deben ser estudiados incluyen aspectos de la distribución, abundancia y genética poblacional de la especie en dicha reserva. En particular porque estudios recientes han mostrado grandes quiebres filogenéticos y filogeográficos en la estructura genética de poblaciones de chinchilla, con niveles de variación genética similares a los que se encuentran entre diferentes especies (Sportono et al. 2004, Valladares et al, 2014b). Dado que la presencia de la chinchilla en una localidad de la REA sugiere la posibilidad de que existan poblaciones en otros sitios dentro y fuera de esa área protegida, es necesario hacer un esfuerzo para estimar la abundancia poblacional que, junto con datos demográficos y genéticos de ambas especies del género, podrían usarse para realizar un análisis de viabilidad poblacional. En particular, se recomienda: (a) incorporar un componente de monitoreo de chinchillas en las labores de los guardaparques del área protegida, asesorados por personal técnico y (b) resguardar el sitio para proteger a los animales de cazadores furtivos que tengan intenciones de reproducir a esta especie en cautiverio. Es una oportunidad para que la REA sea reconocida como un área protegida a nivel nacional e internacional con presencia de especies alto-andinas y críticamente amenazadas (chinchilla, gato andino, etc.) o vulnerables (flamencos) y que pueden ser utilizadas como especies “bandera”, para que las acciones de conservación repercutan sobre otras especies y hábitats amenazados.

Agradecimientos Al Servicio Nacional de Áreas Protegidas de Bolivia (SERNAP) por su interés en este trabajo, al personal de la Reserva Nacional de Fauna Andina “Eduardo Avaroa” por su apoyo 36

La chinchilla de cola corta (Chinchilla chinchilla) en Bolivia

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y logística en el área protegida y a su Director Ejecutivo Irineo Berna por su constante apoyo a los trabajos que realiza BIOTA. Además, queremos agradecer a las siguientes personas por haber compartido datos e información inédita sobre las colecciones que administran: Chris Conroy (Museum of Vertebrate Zoology, University of California Berkeley), Pablo Teta y Sergio Lucero (Colección de Mamíferos, Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia”, Buenos Aires) y finalmente, Pepijn Kamminga y Steven van der Mije (Naturalis Biodiversity Center, Leiden). También agradecemos al Dr. Jaime Jiménez y un revisor anónimo por sus comentarios en una versión previa de esta nota.

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Manejado por Lilian Painter Recibido en: 9 octubre 2017 Aceptado en: 27 noviembre 2017

Nota

Ecología en Bolivia 53(1): 39-45. Abril 2018. ISSN 1605-2528.

La liebre europea (Lepus europaeus, Pallas 1778) en el paisaje de alta montaña del ANMI Apolobamba (La Paz-Bolivia) European hare (Lepus europaeus, Pallas 1778) in the high mountain landscape from ANMI Apolobamba (La Paz-Bolivia) Pablo Cesar Blacutt Rivero Carrera de Biología, Universidad Mayor de San Andrés, La Paz, Bolivia pabloblacutt@gmail.com

La liebre europea (Lepus europaeus, Pallas 1778) es una especie introducida en América del Sur (Grigera & Rapoport 1983, Cossios 2004, Ballesteros 2007, Bonino et al. 2010). La historia de su llegada al continente sudamericano está documentada y se remonta a 1888 (Jaksic et al. 2002, Bonino et al. 2010), momento a partir del cual se expandió por casi toda la región montañosa del continente (Jaksic et al. 2002, Bonino et al. 2010). En Bolivia fue reportada por primera vez en 1958 y en sólo dos años ya se habría dispersado por el sur del país: Tarija, Potosí y Chuquisaca (Grigera & Rapoport 1983, Anderson 1997). En 1991 se registró una población de liebre europea establecida al sur de Oruro (Anderson 1997) y en 1999 en el altiplano de Apolobamba (R. Wallace 2010 com. pers.). El objetivo de este trabajo fue estudiar el uso del hábitat de alimentación de la liebre europea considerando siete hábitats altoandinos en la cuenca del río Cañuhuma durante 2009-2010, en la cordillera de Apolobamba, dentro del Área Natural y Manejo Integrado Nacional Apolobamba, en base al conteo de sus pellas fecales ya que típicamente defecan mientras se alimentan (Hodges & Mills 2008). El área de estudio tiene una superficie aproximada de 93 km2 (Fig. 1) y está ubicada al noroeste de Bolivia, departamento de La Paz, entre el extenso altiplano al oeste y la cordillera de Apolobamba al este, en la cuenca del río Cañuma o Cañ’uma Jauira, deshiele del nevado Santiago de Ulla Khaya con glaciares y lagunas de alta montaña, morrenas, bofedales y formaciones rocosas dispersas en medio de pastizales y bofedales altoandinos, que desembocan en el río Suches que tributa en la cuenca endorreica del Lago Titicaca. En esta cuenca habitan animales silvestres y domésticos de alta montaña. Para la ejecución de este estudio se realizó un muestreo aleatorio estratificado (Fig. 1) a lo largo de un año y se consideraron siete hábitats (Fig. 2) basados en Seibert (1993; Tabla 1). En cada cuadrante de 1km2 se eligió un solo hábitat para ser muestreado, donde se seleccionaron aleatoriamente 10 sitios de seis parcelas circulares de 1m de radio, para contar las pellas fecales siguiendo la metodología propuesta por Novaro et al. (1992). El muestreo se realizó al momento de instalar la parcela (t0) y consistió en ubicar el centro de cada muestra y medir una circunferencia de 1m de radio, contar y remover las deposiciones fecales de liebre europea de la superficie y repetir el conteo diez días después (t10) en el mismo sitio, esta vez considerando solo las nuevas deposiciones fecales. Se utilizo el índice de Jacobs (1974) 1 o J1 para determinar la preferencia de la liebre europea para alimentarse entre los hábitats del área de estudio. El rango del índice J1 va de 0 a 1 y de 1 a infinito. Se aplica el criterio que si el valor del índice es mayor que 1 prefiere, y si es menor, evita (Montenegro & Acosta 2008). 39

P. Blacutt

Figura 1. Área de estudio y hábitats evaluados.

Tabla 1. Hábitats de la cuenca del río Cañuhuma. Rango Altitudinal (m)

Área Total (km2)

Bofedal de montaña

4500-4800

5.21

Bofedal de pampa

4350-4400

3.55

Pastizal seco de pampa

4350-4450

Hábitat

Pastizal de pampa Pastizal de ribera

4350-4450

24.16

4350-4450

4.81

5.00

Pastizal de serranía

4500-4800

29.37

Roquedal

4500-4850

1.64 40

Especies indicadoras

Distichia muscoides y Oxychloe andina

Distichia muscoides

Pycnophyllum molle Stipa brachyphylla Stipa ichu

Deyeuxia vicunarum (Calamagrostis vicunarum) Senecio rufescens

Área muestreada (m2) 838 315

1601 188 515 376 565.2

La liebre europea (Lepus europaeus, Pallas 1778) en el paisaje de alta montaña del ANMI Apolobamba

Figura 2. Hábitats de estudio a) Bofedal de pampa en Ulla Ulla (4.300 m), b) bofedal de montaña en Kuchucañuhuma (4.750 m), c) pastizal de pampa en Socondori (4.350 m) , d) pastizal de Serranía Kollpani (4.450 m), e) pastizal de ribera del río Cañuhuma (4.400 m), f roquedal de Condorini, Cañuhuma (4.500 m). 41

P. Blacutt

La diferencia de densidad de pellas fecales entre el bofedal de montaña y los otros hábitats fue significativamente amplia en proporción de 3:1 en t0 y de 4:1 en t10 (Fig. 3). La preferencia de hábitat para alimentarse en t0 también fue mayor en bofedales de montaña (1.94) que en el resto de los hábitats. En este caso la proporción resultó siendo el doble que el resto de los hábitats (Fig. 4). La preferencia de hábitat para alimentarse en t10, también fue mayor en bofedales de montaña (3.30) que en el resto de los hábitats. En este caso la proporción resultó siendo el triple entre el bofedal de montaña y el resto de los hábitats (Fig. 4). La tasa de descomposición de las pellas fecales colectados en el área de estudio resultó con una moda de 268 días (EE = ± 8 días, DS = 41.45). Más de 1/3 de las pellas fecales se desintegraron a partir de los ocho meses.

Se registró la presencia de liebre europea entre 4.300 y 4.800 m. Se encontraron pellas fecales en cinco de siete hábitats en ambos momentos. Los hábitats con presencia de rastros fueron bofedales de montaña, pastizales de pampa, pastizales de ribera, pastizales de serranía y roquedales. Los hábitats sin rastros de liebre europea fueron bofedales de pampa y pastizales de pampa secos. El hábitat con mayor densidad de pellas fecales fue el bofedal de montaña en ambos momentos (Fig. 3). De acuerdo al índice de Jacobs, al momento de instalar las parcelas, el hábitat preferido para alimentarse fue el bofedal de montaña, seguido por pastizal de serranía, pastizal de ribera, pastizal de pampa y roquedal (Fig. 4). Diez días después, el sitio más usado fue el bofedal de montaña, seguido por pastizal de ribera, pastizal de serranía, pastizal de pampa y roquedal (Fig. 4).

t10

Bofedal de montaña Bofedal de pampa Pastizal de pampa Pastizal de pampa seca Pastizal de ribera Pastizal de serranía Roquedal 0,00

1,00

2,00

3,00

Figura 3. Densidad de rastros (pellas/m2) por hábitat en “t0” y “t10”. 42

4,00

La liebre europea (Lepus europaeus, Pallas 1778) en el paisaje de alta montaña del ANMI Apolobamba

t10

Bofedal de montaña Bofedal de pampa Pastizal de pampa Pastizal de pampa seca Pastizal de ribera Pastizal de serranía Roquedal 0,00

0,35

0,70

1,05

1,40

Figura 4. Índice de Jacobs 1. Preferencia del uso de hábitat de la liebre europea (Lepus europaeus) para alimentarse en “t0” y “t10”. comportamiento de las liebres, en respuesta a la necesidad de descansar, protegerse de las condiciones climáticas adversas y esconderse de depredadores (Morse 1980, Hiltunen & Kauhala 2005). La liebre europea ocupa territorios variados con preferencia por zonas abiertas, extensas y con suficiente diversidad espacial (Flux & Angermann 1990) es decir paisajes heterogéneos. Es nocturna y activa desde el atardecer hasta el amanecer. Durante el día duerme acurrucada en encames entre la vegetación y dentro de madrigueras. Los pastizales de ribera, pastizales de pampa y los pastizales de serranía reúnen todas las condiciones que requieren las liebres: disponibilidad de agua, vegetación, cobertura y madrigueras para refugio (Smith et al. 2005, Ballesteros 2007) pero la disponibilidad de alimento fresco es menor en proporción a la

El bofedal de montaña es el hábitat preferido por la liebre europea para alimentarse. Este hábitat presenta el suelo húmedo y constantemente irrigado con producción continua de alimento fresco anual (Alzérreca 2001). Esta disponibilidad de alimento fresco podría ser uno de los principales factores para que la liebre europea prefiera alimentarse en este ambiente, tal como ocurre con los camélidos domésticos (Krebs 1986, Alzérreca 2001), vicuñas (Hofmann et al. 1983), vizcachas (Galende & Raffaele 2008) y roedores. Esta preferencia por el mismo hábitat podría derivar en competencia interespecífica por alimento fresco y también sobrepasar la capacidad de carga del bofedal (Hofmann et al. 1983). La disponibilidad de hábitat refugio es otro factor importante que afecta el 43

P. Blacutt

superficie de cada hábitat y depende de la humedad en el terreno y varía entre época seca y época húmeda y requiere de futuros estudios, como también sobre la dieta y la disponibilidad de recursos alimentarios para la especie. En los bofedales de pampa no se encontraron rastros de liebre a pesar de ser un hábitat con disponibilidad de alimento utilizado intensamente por camélidos domésticos y silvestres todo el año. Este hábitat está cerca de las estancias ganaderas y lejos de hábitats refugios. Los camélidos domésticos y silvestres son territoriales y ahuyentan a las liebres que detectan en sus territorios de alimentación y podría ser que la presencia de perros en las estancias también ahuyenten a las liebres. También es posible que la distancia entre los hábitats refugio y los bofedales de pampa sean tan extensos que las liebres eviten usar este hábitat. La calidad del hábitat para las especies está relacionada con diversos aspectos y resulta de gran importancia para el establecimiento de las poblaciones de liebres (Hiltunen & Kauhala 2005, Begon et al. 2006).

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Agradecimientos Agradezco a los pobladores de Apolobamba por haberme permitido realizar el presente estudio; a los guías de campo y los guarda parques del ANMI Apolobamba por su colaboración. A Mario J. Baudoin W. por orientarme durante y después del estudio. A Lilian Painter y Rob Wallace por la confianza depositada en mí. Al Instituto de Ecología (IE) y a Wildlife Conservation Society (WCS) por financiar el estudio.

Referencias Alzérreca, H. 2001. Los campos naturales de pastoreo del Parque Nacional Sajama y su capacidad de carga. Manejo de áreas protegidas y zonas de amortiguación 44

La liebre europea (Lepus europaeus, Pallas 1778) en el paisaje de alta montaña del ANMI Apolobamba

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Manejado por: Rubén Barquez Recibido en: 4 octubre 2017 Aceptado en: 12 diciembre 2017

Nota

Ecología en Bolivia 53(1): 46-51. Abril 2018. ISSN 1605-2528.

Primer registro y extensión de rango de distribución del hormiguerito coicorita (Formicivora grisea, Aves: Thamnophilidae) para el Departamento de La Paz (Bolivia) First record and extension of the distribution range of White-fringed Antwren (Formicivora grisea, Aves: Thamnophilidae for the La Paz Department (Bolivia) Omar Martínez1,2*, Rolando Salvatierra3, Julián Chao4 & Andrés Szabo5 ¹Museo Nacional de Historia Natural, Colección Boliviana de Fauna, Universidad Mayor de San Andrés, Casilla 8706, La Paz, Bolivia, *Autor de correspondencia: marte13fenix@yahoo.com ²Parque Nacional y Área Natural de Manejo Integrado Madidi, San Buenaventura, La Paz, Bolivia. ³Comunidad Puerto Pérez, Río Madre de Dios, Bolivia. 4 Reserva Nacional de Vida Silvestre Amazónica Manuripi, Pando, Bolivia. 5 Albergue Ecológico Green Bolivia, Río Heath, Bolivia.

La familia Thamnophilidae se distribuye desde el sur de México hasta el norte de Argentina (Zimmer & Isler 2003), alcanzando la mayor diversidad en la Cuenca del Amazonas con 224 especies (Remsen et al. 2016). En Bolivia, se encuentran presentes 82 especies de hormigueros (Herzog et al. 2016), de las cuales el hormiguerito coicorita (Formicivora grisea) sólo era conocido al noreste del país en los departamentos de Santa Cruz y Beni, principalmente en el Parque Nacional Noel (PNN) Kempff Mercado (Hennessey et al. 2003, Herzog et al. 2016). Esta especie se distribuye desde Venezuela, Panamá, Guayanas, Surinam, Colombia y nordeste de Brasil (Zimmer & Isler 2003). En Brasil, ocurre en los estados de Acre (Guilherme 2012), Rondonia (Olmos et al. 2011), Mato Grosso (Macedo-Maestre et al. 2011), Pará (Pacheco et al. 2007, Dantas et al. 2011), Espíritu Santo (Venturini & Paz 2005) y Amazonas (Zimmer & Isler 2003, Poletto & Aleixo 2005, Cohn-Haft et al. 2007). Está categorizada como rareza forma 1, debido a su distribución geográfica restringida, especialista de hábitat y tamaño poblacional pequeño (Borges 2006). Esta especie habita áreas naturales y antrópicas o semiabiertas con distribución amplia en Brasil, con un área mínimo de acción de 2.49 ha, forrajeando a baja altura en ríos de aguas blancas y negras en el bosque seco tropical con arena blanca (Bravo et al. 2014). Existe evidencia de que la especie está aumentando su población a límites geográficos de la Amazonía brasilera, debido a la intensa actividad humana (Silva 1988). Similarmente, en Tolima (Colombia), F. grisea ha sido asociada a vegetación en regeneración, bosques secundarios y bordes de bosque en la zona de vida de bosque seco tropical amazónico (Gaitán 2014). Se registró 27 especies de Thamnophilidae, destacándose F. grisea, como nuevo para el Departamento de La Paz, en cuatro expediciones realizadas a las Pampas del Heath y Toromonas, Departamento de La Paz (Bolivia) (Fig. 1): i) del 29 julio al 20 de agosto de 2007, cubriendo dos localidades (Arroyo Negro y Tacuaral), ii) del 20 de septiembre al 12 de octubre de 2007 en Green Bolivia, iii) del 15 de junio al 6 de julio de 2009 en Toromonas y iv) del 5 al 21 de mayo de 2010 en Toromonas. 46

Primer registro y extensiรณn de rango de distribuciรณn del hormiguerito coicorita

Figura 1. Mapa de ubicaciรณn de las localidades de estudio en las Pampas del Heath y Toromonas, Departamento La Paz (Bolivia). 47

O. Martínez, R. Salvatierra, J. Chao & A. Szabo

El 22 de junio de 2009, una pareja de F. grisea fue capturada (1: hembra, LT = 11.5 cm, LA = 5.5, LP = 1.7, Ev = 13.5, LC = 4.6, W= 27 g; 2: macho, LT = 12.0 cm, LA = 5.5, LP = 1.9, Ev = 13.5, LC = 5.0, Lt = 1.8, W = 28 g) y liberada en Toromonas (12°45’S, 68°12’W; 210 m), Departamento de La Paz (Fig. 2), en filo de bosque alto de terra firme y áreas de pampas mezcladas con monte bajo y arena blanca. El presente registro extralimital marca una extensión de rango de distribución (aproximadamente de 300 km) de la especie al extremo oeste de Bolivia, siendo

el primer registro para el Departamento de La Paz. Otros sitios conocidos en Bolivia, donde fue registrado F. grisea incluyen, el Área de Inmovilización Madre de Dios (Departamento de Pando), mediante cantos grabados en hábitat de sabanas (O’Shea et al. 2003), el PNN Kempff, donde fue registrada en siete localidades de estudio (Bates & Parker 1998) y el bosque seco chiquitano al este de Bolivia (Vides-Almonacid et al. 2007). En el río Tapajós en Santarém, Pará (Brasil), F. grisea es una especie común y ocurre simpátricamente con

b Figura 2. Una pareja de Formicivora grisea, capturada en Toromonas (La Paz): a) hembra y b) macho. Fotos: Omar Martínez. 48

Primer registro y extensión de rango de distribución del hormiguerito coicorita

Agradecimientos

F. rufa en ecotonos de bosques semideciduos mezclados con sabanas (Sanaiotti & Cintra 2001). En 1990, F. rufa, fue considerada nueva especie para el Departamento de La Paz (Parker & Bailey 1991) y en relación a Sanaiotti & Cintra (2001) y este estudio, es posible que las dos especies sean simpátricas en el norte de La Paz. Biogeográficamente, existen ocho subespecies de F. grisea a lo largo de su rango, de las cuales, la única registrada en Bolivia es F. g. rufiventris (Hennessey et al. 2003). El análisis del plumaje de la pareja capturada muestra que se trata de F. g. rufiventris, especialmente por el color rufo-canela del vientre de la hembra. La especie se asocia a campinas del sudoeste Amazónico que se expanden desde el Brasil (Poletto & Aleixo 2005). En los ríos Tapajós-Xingu (Brasil), la especie frecuenta hábitats de campinarana con arena blanca y áreas antrópicas (Pacheco & Olmos 2005). En los ríos Aracá y Demini, afluentes de los ríos Negro y Blanco (Brasil), la especie frecuenta campinas y campinaranas de arena blanca (Borges et al. 2014). En el río Apaporis, Vaupés y Amazonas (Colombia), la especie frecuenta bosque achaparrado sobre arena blanca (Stiles 2010), así como sabanas inundables en Antioquia (Lara 2011) y Casanare (Zamudio et al. 2011), en Colombia. Esta influencia meridional tiende a disminuir en territorio peruano, donde no existen registros confirmados de F. grisea (Álvarez & Whitney 2003, Zimmer & Isler 2003, Schulenberg et al. 2010). Nuestro registro es el más cercano al territorio peruano hacia las Pampas del Heath y río Heath que separa Bolivia del Perú. En el área de Ixiamas (norte de La Paz), existen áreas de pastizales prístinos y bosques de galería en áreas despobladas entre Ixiamas y el Río Beni hacia el este de La Paz (Parker & Bailey 1991), estos sitios descritos coinciden con el territorio de Toromonas, resaltando la falta de estudios en esta región y evidenciando la importancia del presente registro.

Esta información es parte del proyecto “Investigación y Conservación de Pampas del Heath” de Amazon Conservation Association. Agradecimientos especiales a Marcos Terán, Jasivia González y Johnny Ayala por su apoyo en el trabajo de campo. A las comunidades de la TCO Tacana II, parte esencial del proyecto. También a Tom Schulenberg y Niels Krabbe, por su apoyo en la examinación fotográfica de la especie y a Javier Calderón por el diseño del mapa.

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Manejado por: Luis F. Aguirre Recibido en: 10 noviembre 2017 Aceptado en: 18 diciembre 2017

Ecología en Bolivia 53(1): 52-72. Abril 2018. ISSN 1605-2528.

Bases para el manejo de la tortuga de río Podocnemis unifilis en la Reserva de la Biosfera Estación Biológica Beni, Bolivia Basis for the management of the river turtle Podocnemis unifilis in the Biosphere Reserve Beni Biological Station, Bolivia Mariela Yapu-Alcázar1, Luciana Tellería1*, Carola Vaca2, Julian García2, Ronald Arias2 & Luis F. Pacheco3* Carrera de Biología, Facultad de Ciencias Puras y Naturales, Universidad Mayor de San Andrés, Campus Universitario, Calle 27, Cota Cota, La Paz, Bolivia. *Autores de correspondencia: lucianatellerianar@gmail.com, luisfpachecoa@gmail.com 2 Reserva de la Biosfera y Estación Biológica del Beni (EBB). Servicio Nacional de Área Protegidas. San Borja, Bolivia 3 Colección Boliviana de Fauna, Instituto de Ecología, Carrera de Biología, Universidad Mayor de San Andrés, Campus Universitario, Calle 27, Cota Cota, La Paz, Bolivia. 1

Resumen En los años 90 la Estación Biológica de Beni (EBB) estableció un programa (Proyecto Quelonios) para incrementar la supervivencia de huevos y neonatos de la tortuga acuática amazónica (Podocnemis unifilis). Sin embargo, este programa se llevó a cabo sin una evaluación desde sus inicios. Estas tortugas son de gran importancia para los pobladores al representar una fuente de alimento e ingresos. A fin de contribuir al manejo de P. unifilis en la EBB realizamos un análisis de las bases y resultados obtenidos dentro del programa. Se realizó un taller en el que participaron comunarios T´simane y guardaparques de la EBB para determinar los usos que le dan a este recurso. Con los últimos conteos realizados por los guardaparques en el río Maniqui se determinaron su densidad y abundancia. Se utilizó una matriz de Lefkovitch para proyectar las tendencias poblacionales de P. unifilis y evaluar el impacto del Proyecto Quelonios sobre las poblaciones. Los principales usos de P. unifilis son medicinales, y el producto más utilizado son los huevos. El Proyecto Quelonios contribuyó al crecimiento poblacional de las tortugas; sin embargo, determinamos que la dinámica de la población es más sensible a variaciones en la probabilidad de supervivencia de juveniles, subadultos y adultos, que de los huevos. Para mejorar el programa, sugerimos que se tome en cuenta el cuidado y protección de las hembras. De esta forma se podrán sentar bases a futuro para la continuidad efectiva de este programa. Palabras clave: Análisis de sensibilidad, Densidad tortugas acuáticas, Elasticidad, Matrices poblacionales, Monitoreo poblacional, Uso de fauna.

Abstract During the 1990s the Estación Biológica de Beni (EBB) started a program (Proyecto Quelonios) to increase the survival of eggs and hatchlings of the Amazonian aquatic turtle (Podocnemis unifilis). However, this program was carried out without an evaluation from the beginning. These turtles are of great importance to local people as they represent a source of food and income. In order to contribute to the management of P. unifilis in the EBB, we performed an analysis regarding the 52

Bases para el manejo de la tortuga de río Podocnemis unifilis en la Reserva de la Biosfera Estación Biológica Beni, Bolivia

bases and the results obtained by the program. A workshop was held with T’simane community members and park rangers of the EBB to determine the uses that they give to this resource. With data on counts of adult turtles made by the park rangers, we estimated density and abundance of turtles at Maniqui river. We used a Lefkovitch matrix model to project the population trends of P. unifilis and to evaluate the impact on the managed populations. The main uses of P. unifilis are medicinal, and the eggs are the most commonly used product. Proyecto Quelonios contributed to the population growth of turtles; however, we determined that population dynamics are more sensitive to variations in survival probabilities of juveniles, sub-adults and adults than to those of eggs. To improve the program, we suggest a more effective protection of females. Keywords: Elasticity, Matrix population models, Population monitoring, River turtle density, Sensitivity analysis, Wildlife use.

Introducción

de forma preferencial a las hembras (por ser más grandes), lo cual podría resultar no solamente en la disminución de la abundancia de las poblaciones de tortugas acuáticas, sino también alterar la proporción de sexos (Fachín-Terán & Von Mülhen 2003). El género Podocnemis incluye seis especies de tortugas de agua dulce (Vargas-Ramírez et al. 2008), las cuales son objeto de cacería comercial en varios países (Conway-Gómez et al. 2007). Sin embargo, es probable que el uso de los quelonios acuáticos sea subestimado, puesto que su comercio ilegal no se incluye en las estadísticas oficiales de caza, ni de pesca (Hernández & Espín 2003). Podocnemis unifilis (conocida en Bolivia como peta de río) está catalogada como especie Vulnerable, tanto a nivel internacional por la UICN (Tortoise & Freshwater Turtle Specialist Group 1996), como en Bolivia (Acebey et al. 2009). Podocnemis unifilis es la segunda especie más grande en su género, después de P. expansa. En Bolivia, la longitud del caparazón (por la espalda) alcanza un promedio de 33.5 cm (machos) y 50 cm (hembras), y un peso entre 9 y 12 kg (Acebey et al. 2009). Posee un caparazón pardo u oliváceo, piel grisácea y escamas negras (Cueva et al. 2010). Tiene patas cortas, cubiertas de piel rugosa; la cabeza es pequeña en relación a su cuerpo, achatada y cónica. La peta de río se distribuye en las cuencas hidrográficas del Amazonas y Orinoco,

La peta de río (Podocnemis unifilis, Testudines, Podocnemididae) es sujeto principal de un programa de manejo en la Reserva de la Biosfera Estación Biológica de Beni (EBB), desde la década de los 90. El programa (conocido en la EBB como Proyecto Quelonios) se estableció con el objetivo de incrementar la supervivencia de huevos y neonatos, de manera que la población pueda resistir mejor el aprovechamiento de huevos por parte del ser humano (SERNAP 2006). En ese sentido, los guardaparques de la EBB recogen huevos de peta en una amplia sección del río Maniqui, los incuban en nidos construidos por ellos en playas custodiadas y liberan las tortuguitas cuando tienen el caparazón endurecido y el ombligo cicatrizado, entre 15 y 45 días desde su eclosión. Este programa no ha sido evaluado desde sus inicios, lo cual hace imperativo un análisis a detalle en cuanto a sus bases y proponer cómo hacerlo más eficiente, para que el manejo de esta especie de tortuga acuática logre mayor relevancia a nivel nacional y regional. Las tortugas acuáticas amazónicas tienen gran importancia en la vida de los pobladores ribereños, como fuente de alimento (carne y huevos) y de ingresos, a través del comercio local de esos productos (Soini 1996). Es importante notar que la cacería para alimentación humana afecta 53

M. Yapu-Alcázar, L. Tellería, C. Vaca, J. García, R. Arias & L. Pacheco

incluyendo Venezuela, Colombia, Ecuador, Perú y Bolivia, Guyana, Guayana Francesa, Surinam y Brasil (Rueda-Almonacid et al. 2007). En Bolivia su presencia ha sido reportada en Pando, Beni, Cochabamba, La Paz y Santa Cruz (Acebey et al. 2009). Con base en estos antecedentes, nuestro objetivo es contribuir al manejo de la peta de río en la EBB, estableciendo una línea base sobre la cual pueda evaluarse objetivamente el Proyecto Quelonios en el futuro. En esta reseña proveemos información sobre: a) el área de manejo del Proyecto Quelonios; b) usos de la especie en la EBB, a partir de un taller con los usuarios, convocado expresamente para este fin; c) una revisión de la literatura relevante al manejo de la peta de río en la EBB, que incluye el análisis de la información existente sobre la especie en la EBB, producto del trabajo del personal de la propia EBB; d) una proyección poblacional para la EBB, basada en un modelo matricial, que permite evaluar de forma cuantitativa los resultados del trabajo que se ha venido realizando; y e) una propuesta de programa de monitoreo de las poblaciones. Finalmente, discutimos las amenazas a las poblaciones y los alcances generales del Proyecto Quelonios, incluyendo unas sugerencias para mejorar el desempeño futuro del mismo.

tropical y sabanas. La temperatura media anual en la región es de 26°C y varía entre los 23° C (junio y julio) y aproximadamente 27º C (octubre a marzo), excepto durante el ingreso de frentes fríos desde el sur (localmente llamados “surazos”), cuando la temperatura puede bajar bruscamente hasta rondar los 10º C. La precipitación promedio anual es de 1800 mm, con lluvias moderadas entre junio y septiembre, y una marcada estación lluviosa de diciembre a marzo. Información a detalle sobre la EBB puede hallarse en el documento del primer Plan de Manejo (Miranda et al. 1991) y su actualización (SERNAP 2006). La EBB incluye territorios titulados a nombre del pueblo indígena T’simane (SERNAP 2006). La población humana de la EBB se concentra principalmente al O y NO, sobre el río Maniqui, donde existen nueve comunidades que aprovechan las petas de río (Puerto Belén, Monte Rosa, Chacal, Puerto Triunfo, Cedral, Chontal, Turindi, Chaco Brasil y San Juan del Remanso), siete de las cuales están dentro del área del Territorio Indígena Originario Campesino T’simane (seis son de origen T’simane y una comunidad campesina), con un total de 180 familias y 1008 habitantes hace unos 10 años (SERNAP 2006). La administración de la EBB estima que estos números se han incrementado en un 50% (C. Vaca, datos no publ.). Las comunidades T’simane participan como voluntarios y guardaparques durante la fase de recolección de huevos. Un gran porcentaje de los pobladores del río Maniqui extraen los huevos de peta en épocas de desove, para consumo y venta desde hace muchos años.

a) Área de manejo La Reserva de la Biósfera y Estación Biológica de Beni (EBB) fue creada en 1982 con 135.000 ha bajo protección y es parte del Sistema Nacional de Áreas Protegidas de Bolivia (Fig. 1). La EBB está dentro de los municipios de San Borja y Santa Ana de Yacuma, del departamento del Beni; la mayor parte de la población de petas de río existente en el área protegida y su zona de influencia se ubica en el municipio de San Borja, por lo cual solamente describimos lo referente a ese municipio. San Borja presenta un clima cálido y húmedo durante todo el año, y la vegetación original es de selva

b) Usos de la peta de río en la EBB La administración de la EBB, junto a personal del Instituto de Ecología de la UMSA, convocó a los usuarios a un taller el día 12 de mayo de 2015, en el municipio de San Borja. Asistieron representantes de las comunidades, la Honorable Alcaldía Municipal de San Borja, 54

Bases para el manejo de la tortuga de río Podocnemis unifilis en la Reserva de la Biosfera Estación Biológica Beni, Bolivia

Figura 1. Ubicación de la Estación Biológica del Beni. El río Maniqui atraviesa el área por la margen norte. Se marca el recorrido realizado por los guardaparques para el conteo de P. unifilis.

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c) Información relevante al manejo de Podocnemis unifilis en la EBB

la Gobernación del departamento del Beni y el cuerpo de guardaparques de la EBB. Durante este taller se realizó una encuesta estructurada (Anexo 1), en la cual se evaluaron los diferentes usos que se dan a la peta de río por parte de las comunidades. En general, la gente consume huevos con mayor frecuencia que carne de peta. El uso más común es medicinal, pero lo que más se vende son los huevos (Fig. 2), que se comercializan principalmente en San Borja. Si bien se conocía que los comunarios de la EBB hacen uso de la peta de río en la ribera del Maniqui, no se conocían los diferentes usos a que es sometida esta especie, ni la percepción del usuario sobre este recurso. Estos datos permitirán un monitoreo del uso de la especie y esbozar un programa de difusión sobre las amenazas a las poblaciones de forma más eficiente.

Esta sección no pretende ser una revisión exhaustiva de la literatura sobre P. unifilis, solamente incluimos una revisión de la información pertinente al manejo de P. unifilis, tanto generada en Bolivia como en otras partes de su distribución. Se priorizó la información publicada, pero en el caso de Bolivia también se incluyeron trabajos de grado no publicados. También se revisaron los documentos del Proyecto Quelonios disponibles por parte de la administración de la EBB, con el propósito de tener una figura clara de sobre qué base estaríamos partiendo hacia el futuro. En el texto se entrega la información de la literatura y se la discute y compara en relación a la información generada por la propia EBB.

15% 36%

56%

23%

61%

Huevos

Medicinal

Caparazón

Otros

Grasa

Artesanal

Otros

Carne

Figura 2. Uso de P. unifilis en la Estación Biológica Beni. Datos provenientes de las encuestas realizadas a los usuarios en el Taller. a. Productos comercializados a partir de la peta de río; b. Principales usos que le dan a la peta de río. 56

Bases para el manejo de la tortuga de río Podocnemis unifilis en la Reserva de la Biosfera Estación Biológica Beni, Bolivia

Abundancia y densidad poblacional

conteos de la época seca y en zonas de baja perturbación humana, Quiroga (2000) reporta densidades promedio de 2.1 (ds=0.38) ind/ km y 16.8 (ds=6.41) ind/km, para 1998 y 1999, respectivamente. El efecto negativo de la presión humana sobre la abundancia de P. unifilis fue posteriormente corroborado por Conway-Gómez et al. (2014). El cálculo de la densidad observada se basó en el último conteo de enero de 2013 y cuatro conteos realizados en 2014 (Tabla 1), que eran los datos disponibles al momento de escribir esta reseña. Los datos consisten en el número de petas vistas y la distancia recorrida (geo-referenciada), con lo cual se calculó una densidad observada (número de ind/km recorrido), considerando el estado del tiempo (nublado o soleado), ya que el mismo afecta la probabilidad de avistar las petas (Comunarios T’simane y

El primer estudio realizado sobre P. unifilis en la EBB fue un trabajo de grado, el cual reporta una densidad media de 34.1±21.8 ind/km de río (con un máximo de 51.5 ind/km) para un tramo del río Maniqui (n=14 conteos; Aramayo 1989). Siete años después, Knothe y Mülteich (1996) reportan una densidad máxima de 53 ind/km (informe no publicado, citado en Quiroga 2000). Posteriormente, Quiroga condujo conteos de petas en épocas húmeda y seca, diferenciando zonas del río Maniqui con mucha, poca y ninguna intervención humana. Los resultados de Quiroga (2000) indican que, en las zonas de mayor intervención, la densidad promedio observada de petas en las zonas del río con baja perturbación humana era 9,1 veces mayor que en las zonas altamente perturbadas. Considerando solamente los

Tabla 1. Datos de clase de edad, tamaño, supervivencia y fecundidad, para Podocnemis unifilis, según datos de literatura. Estos datos son base para el modelo poblacional del presente estudio. Clase de edad

Tamaño (mm)

Huevos

28.7–39.1 Carvajal et al. (2011)

Neonatos (hasta el primer año)

35.7 García (2005) (P. unifilis)

Juveniles

150; 41–156 Peñaloza (2010) (P. unifilis)

Subadultos

200 Vanzolini (1977) (P. unifilis)

Adultos

203–450 Vanzolini (1977) (P. unifilis)

Supervivencia (proporción de individuos que pasan al siguiente estadío)

Fecundidad (huevos / hembras)

0.1-0.7% Vásquez & Giussepe-Gagliardi (2014) (P. unifilis)

0.4 Vásquez & GiussepeGagliardi (2014) (P. unifilis)

0.8641; 0.8188– 0.8995; Peñaloza (2010) (P. 31.2 huevos por nido expansa) Ureña 2000 (P. unifilis), en 0.9 Vásquez & GiussepeGagliardi (2014) (P. unifilis) la EBB; 29.6 huevos por nido en el río Beni (Carvajal et al. 2011) 57

M. Yapu-Alcázar, L. Tellería, C. Vaca, J. García, R. Arias & L. Pacheco

guardaparques de la EBB, Com. Pers). En base a la geo-referenciación provista por los guardaparques, se reconstruyó y midió el recorrido mediante Google Earth, con lo cual se calculó la densidad de petas (individuos/ km recorrido), que es el índice más usado en la literatura (Townsend et al. 2005, Mogollones et al. 2010, Norris et al. 2011). Los datos de los conteos de los últimos años por los guardaparques resultan en una densidad promedio de 1.74 ind/km de recorrido, con un máximo de 4.63 ind/km. Una comparación simple entre estos datos con más de 25 años de diferencia (Fig. 4) sugiere un descenso fuerte de las poblaciones de P. unifilis en el río Maniqui. Sin embargo, no es posible tomar esto como una conclusión, ya que las diferencias en la densidad observada pueden deberse al estado del tiempo, nivel de agua, o simplemente a que el tramo de río donde Aramayo (1989) realizó sus conteos fue escogido a priori, por su elevada densidad de petas, ya que se trataba de un trabajo de grado. En todo caso, esta comparación nos alerta sobre la urgente necesidad de tener un buen protocolo de monitoreo, que nos permita en el largo plazo seguir adecuadamente las tendencias poblacionales de P. unifilis en la EBB. La abundancia reportada para P. unifilis en Perú y Ecuador varía entre 4.33 y 20.55 ind/ km de río (Townsend et al. 2005, Norris et al. 2011,). El número promedio de desoves en la Reserva Nacional de Pacaya-Samíria (Perú) se estimó en ~29 ind/km de río (Soini & Soini 1986). En Bolivia se tienen estimaciones de 29.9 ind/km para la subcuenca del río Mamoré y 4.65–7.19 ind/km para la subcuenca del Iténez (Acebey et al. 2009). Conway-Gómez et al. (2007) estimaron la abundancia tanto de P. unifilis como de P. expansa a lo largo de 940 km de ríos en Bolivia, con valores entre 2.45 y 12.53 ind/km. En este contexto, las densidades observadas en el Maniqui están dentro los rangos reportados para otras regiones de Bolivia y Sudamérica, aunque

las variaciones observadas a lo largo de los años sugieren una disminución poblacional en la EBB. Esto debe confirmarse con un buen protocolo de monitoreo, que permita comparar los datos a lo largo del tiempo, lo cual discutimos a profundidad en la sección “e” de este documento.

Reproducción El tamaño mínimo reproductivo reportado para P. unifilis es de 203 mm en machos y 310 mm en hembras (Vanzolini 1977). Sin embargo, nos permitimos notar que la mayor muestra tamaños de hembras desovando (n=29), que viene del trabajo de Soini (1994) en Perú, reporta tamaños mínimos de ≈ 40 cm de longitud de caparazón. La determinación del sexo en P. unifilis está influenciada por la temperatura de incubación (de Souza & Vogt 1994, Valenzuela et al. 1997). Por ello, es importante conocer el entorno de anidación que, junto con las condiciones meteorológicas (lluvia, exposición a la luz solar y temperatura del aire) determinarán la temperatura de desarrollo del embrión, además de condiciones que influenciarán su reproducción en general. La reproducción de P. unifilis está sincronizada con la crecida y merma de los ríos; el desove se realiza principalmente durante la noche, en época de estiaje y la eclosión ocurre con el incremento en el nivel del agua (Soini 1994, Carvajal et al. 2011). Las épocas de nidificación varían en diferentes ríos de la Amazonía dependiendo de la latitud (Soini 1981). Ureña (2000) indicó que el período de nidificación en la EBB abarca desde agosto a septiembre y la eclosión ocurre entre noviembre y diciembre. En un estudio realizado en el Parque Nacional Madidi (Bolivia), Carvajal et al. (2011) hallaron que el mayor número de desoves está asociado a periodos más cálidos. A su vez, la cantidad de nidos suele ser mayor en años con niveles bajos de los ríos (Caputo et al. 2005). 58

Bases para el manejo de la tortuga de río Podocnemis unifilis en la Reserva de la Biosfera Estación Biológica Beni, Bolivia

14000 Nº de huevos

12000

Nº de Tortugas vivas

Número

10000 8000 6000 4000 2000 0

1994 1998 1999 2000 2001 2002 2003 2004 2006 2007 2008 2009 2010 2011 Año

Figura 3. Número de huevos colectados y tasa de eclosión para P. unifilis en la EBB como resultado del Proyecto Quelonios (1994–2011)

Individuos/km

1988

1998

Año

1999

2014

Figura 4. Densidad observada (ind/km de río) para P.unifilis en el río Maniqui (EBB) en el transcurso de 25 años. Fuentes citadas en el texto. 59

M. Yapu-Alcázar, L. Tellería, C. Vaca, J. García, R. Arias & L. Pacheco

Carvajal et al. (2011) reportaron la pérdida de 74 de 177 nidos estudiados en el Parque Nacional Madidi. Según estos autores, las inundaciones causaron la mayor mortalidad en nidos (54.1%), seguida de la depredación por humanos (43.2%), mientras que la depredación natural afectó solamente al 2.7% de los nidos. Estos datos sugieren que el uso por humanos es un factor importante en todos los escenarios, pero la depredación natural puede ser ampliamente variable, lo cual fue observado en Perú, donde la depredación natural disminuyó de 23% a 2% entre 1979 y 1982, mientras que la mortalidad por inundación de los nidos incrementaba de 1 a 50% en el mismo periodo (Soini 1994).

Las playas con menor pendiente y, en ellas, los lugares más altos en relación al lecho del río son los preferidos por P. unifilis para la nidificación en la EBB (Ureña 2000). Ocasionalmente, las petas desovan en otros ambientes e incluso se ha reportado que P. unifilis desova dentro de nidos abandonados de Melanosuchus niger (Maffeil & Da Silveira 2013). Las hembras cavan un hueco en la arena con las patas traseras y depositan los huevos a unos 20 cm de profundidad (Soini 1994). El número de huevos por nido varía entre 6 y 52 (Soini 1996) y es muy variable a lo largo de la distribución de la especie, con promedios entre 20.1 en Venezuela a 34.5 en Perú (Soini 1996, Escalona & Fa 1998, Fachín Terán & Von Mülhen 2003). Carvajal et al. (2011) reportaron un promedio de 26.9 huevos con un éxito de eclosión promedio de 76.6%, luego de un promedio de 71.4 (rango: 62–95) días de incubación. El promedio de huevos por nido en la EBB es de 31.2 y la incubación dura de 60 a 80 días, pero puede prolongarse hasta 90 días, dependiendo de las precipitaciones (Ureña 2000). Algo excepcional ocurrió con las nidadas incubadas en nidos excavados por guardaparques de la EBB en 2015 y 2016, con periodos de incubación de hasta 93 días, probablemente debido a las bajas temperaturas imperantes en nuestra zona de trabajo (C. Vaca, datos no publ.). En general, las hembras jóvenes, que son más pequeñas, ponen menos huevos y de menor tamaño que las más grandes (Soini 1994). A su vez, las tortugas más grandes son producto de huevos de mayor tamaño (Carvajal et al. 2011). Ureña (2000) reportó que un 36.4% de las pérdidas de nidos por depredación en la EBB fue causado por humanos, mientras que un 63.6% fueron depredados por el peni (Tupinambis teguixin) y carcaña (Caracara plancus). Las pérdidas en nidos artificiales (huevos trasladados a nidos cavados por guardaparques) alcanzaron el 27.66 % y la principal causa de pérdida fueron hormigas.

Tasa de eclosión de huevos en la EBB Se analizaron los datos del Proyecto Quelonios obtenidos entre 1994 y 2011, de los cuales se tienen registros de la localidad, número de huevos colectados, número de tortugas nacidas vivas (Fig. 3) y el número de playas usadas cada año. Con estos datos se calculó la tasa de eclosión promedio (tortugas nacidas vivas del total de huevos colectados), que fue de 67.84 % (DS = 7.35), que es menor al promedio reportado de nidos naturales para el río Beni (76,6%; Carvajal et al. 2011), pero mayor que lo reportado para un sitio en Ecuador, donde las inundaciones pueden causar la pérdida del 22 a 63% de los nidos (Caputo et al. 2005). El éxito de eclosión en nidos experimentales es más cercano a lo obtenido por los guardaparques de la EBB, con 64% en el río Beni (Carvajal et al. 2011) y 57.6% (bajo sombra) a 86.1% (bajo sol) en Perú (Soini 1994). Esta reducción en el éxito de eclosión entre nidos naturales y trasplantados para su incubación también fue reportado por Fachín Terán & von Mülhen (2003) en Brasil, lo cual alerta sobre lo vulnerables que son los huevos al manipuleo humano. 60

Bases para el manejo de la tortuga de río Podocnemis unifilis en la Reserva de la Biosfera Estación Biológica Beni, Bolivia

Crecimiento y supervivencia

- Papilionoideae (Macrolobium acaecifolium), Poaceae, Euphorbiaceae (Manihot sculenta, Mabea nitida), Moraceae (Ficus sp.), Cecropiaceae, Violaceae y Apocynaceae (Macoubea guianesis). En época de aguas bajas consumen frutos (59.32%) y hojas (25.42%), mayormente de Euphorbiaceae, Bignoniaceae, Mimosaceae, Moraceae, Heliconiaceae, Convolvulaceae, Violaceae y Cyperaceae; además de algunos peces (Characidae). No se tienen datos de dieta para la peta de río en la EBB. La alimentación de las crías en la EBB está basada en frutas, raíces, tubérculos y hortalizas, y la baja mortalidad de las crías sugiere que esta dieta funciona bien.

La tasa natural de supervivencia de huevos por nido para P. unifilis es relativamente baja y fluctúa entre 10 y 70%, mientras que la tasa de supervivencia tiende a incrementar a medida que las petas alcanzan mayor edad (Tabla 1). Estos datos se utilizarán más adelante (sección “d”) para proyectar las tendencias poblacionales, usando una matriz de Lefkovitch. Ureña (2000) reportó que un 84% de los neonatos en la EBB sobrevivió hasta los 39 días de vida en condiciones de cautiverio y que un 16% de la mortalidad fue por malformaciones en las extremidades. Datos más recientes sugieren una mejora en el manejo de las tortuguitas en cautiverio, pues en el año 2017 < 0.1% de las crías murieron antes de los 25 días (EBB, datos no publ.).

d) Proyección poblacional para Podocnemis unifilis en el río Maniqui Las matrices poblacionales son herramientas que permiten proyectar las tendencias poblacionales a partir de datos de fecundidad, supervivencia y abundancia por clase de edad (Caswell 2001). Dado que no se cuenta con datos de mortalidad específica para cada edad, utilizamos una matriz de tipo Lefkovitch, que permite agrupar grupos de edades para el análisis (Lefkovitch 1965, Caswell 2001). El modelo se utilizó para simular la tasa finita de crecimiento poblacional (λ), además de

Alimentación La alimentación de P. unifilis fue estudiada en Colombia (Figueroa et al. 2013), donde varía estacionalmente. En temporada de aguas altas, las tortugas consumen principalmente frutos (95,75%), incluyendo los de Bignoniaceae y Arecaceae, y fragmentos vegetales de las familias Annonaceae (Oxandra sp.), Fabaceae - Mimosoideae (Inga sp.), Fabaceae

Tabla 2. Matriz poblacional de Lefkovich para P. unifilis en base a la tabla de vida presente en la Tabla 1 y al cálculo de Pi y Gi. Leyenda: Pi = Probabilidad de sobrevivencia y de quedarse en el estadio I, Gi = Probabilidad de pasar de un estadio i al estadio j, Fi = Número de hijas producidas por madre de la clase i que sobrevive hasta el comienzo del estadio I (Crouse et al. 1987).

FII

FIII

FIV

31.2

PII

0.14

GII

PIII

0.4

0.59

GIII

PIV

0.21

0.63

GIV

0.27

0.84

M. Yapu-Alcázar, L. Tellería, C. Vaca, J. García, R. Arias & L. Pacheco

analizar la elasticidad y sensibilidad de los distintos grupos de edad a los cambios en los parámetros poblacionales (Caswell 2001, Morris & Doak 2002), siempre acorde a las bases del Proyecto Quelonios, que son la reducción de la mortalidad en huevos y neonatos. Para esto se analizaron los cambios en λ bajo distintos escenarios de manejo: sin recolección de huevos ni cuidado de neonatos y con recolección e incubación de huevos en playas artificiales, y se consideraron dos opciones de incremento del esfuerzo en la recolección de huevos y su incubación bajo protección. Para nuestros cálculos de proyección poblacional tomamos el dato máximo de los últimos conteos en el Maniqui (4.6 ind/km), pues éste representa el número mínimo de petas en el río, ante la evidencia de conteos mucho más altos en el pasado (Aramayo 1989, Quiroga 2000), densidades usualmente mayores en Bolivia (ver referencias arriba) y percepciones no cuantificadas de los guardaparques de la EBB. Se hizo este análisis con datos tomados de la literatura (Tabla 1) y con base en una población inicial de hembras para el río Maniqui, calculada de la siguiente manera. A partir de los datos del Proyecto Quelonios sobre número de huevos recolectados por año (1995–2011) y la tasa de eclosión, se estimó una población inicial hipotética. Con base en el reporte de una tasa de sexos de 2:1 a favor de las hembras en P. unifilis (Figueroa et al. 2013), se calculó la población inicial de hembras, que es la que se utiliza en las matrices poblacionales. La población inicial, calculada de esta manera, fue de 3965 hembras adultas para el río Maniqui, dentro de la jurisdicción de la EBB. Con estos datos realizamos simulaciones basadas en una matriz estructurada por clases de edad (Lefkovitch 1965, Silvertown & Lovett-Doust 1993). El objetivo de este análisis fue observar los potenciales efectos del manejo de huevos para la población de petas en el río Maniqui.

Mediante las proyecciones realizadas a través de la matriz de Lefkovich se determinó que la dinámica de la población es muy sensible a las variaciones en la probabilidad de supervivencia de juveniles (III), subadultos (IV) y adultos (V); no así de la clase de edad más joven (Fig. 5). El modelo predice que la supervivencia en las etapas de juvenil, subadulto y adulto, tiene el mayor efecto sobre el crecimiento de la población de petas de río. Sin embargo, como se indicó al inicio, el Proyecto Quelonios está enfocado al cuidado de individuos en el estadio I (huevos). En ese sentido, simulamos la tasa finita de crecimiento (λ) con y sin las actividades del Proyecto Quelonios, para evaluar su potencial efecto sobre la población de petas del río Maniqui. Para realizar las simulaciones frente a distintos escenarios, se calculó la tasa de supervivencia de huevos con los datos del Proyecto Quelonios. Para un primer escenario se usó la supervivencia sin manejo (sin Proyecto Quelonios), que según la literatura revisada (ver sección correspondiente) es de aproximadamente 10%. En ese escenario, la tasa finita de crecimiento poblacional máxima (λ) sería de 1.13. El segundo escenario es con Proyecto Quelonios en sus actuales condiciones, en que se recolecta un 17.7% de los huevos del río Maniqui, logrando incrementar la supervivencia de huevos a 17.8%; es decir una supervivencia casi 1.8 veces mayor que sin el Proyecto Quelonios. En este escenario, se alcanzaría un λ = 1.189. Si se incrementara la tasa de recolección de huevos en un 50% de la producción, se lograría un λ = 1.21. Finalmente, recolectando el doble de huevos (32.7% de la producción total del tramo del Maniqui bajo manejo), se alcanzaría un máximo teórico de λ=1.23 (Fig.6). Este análisis permite concluir que el Proyecto Quelonios es un aporte importante al crecimiento poblacional de las petas de río en la EBB y que podría mejorarse su efecto si se incrementara el esfuerzo de recolección de huevos. 62

Bases para el manejo de la tortuga de río Podocnemis unifilis en la Reserva de la Biosfera Estación Biológica Beni, Bolivia

0.30

Elasticidad

0.25 0.20 0.15 0.10 0.05

III

Estadio

Figura 5. Elasticidad para cada estadio de una población de P. unifilis. Estadio I (huevos), estadio II (neonatos), estadio III (juveniles), estadio IV (subadultos), y estadio V (adultos). Las dinámicas de la población son muy sensibles a las variaciones en la probabilidad de supervivencia de juveniles (III), subadultos (IV) y adultos (V). 1.24

Lambda (λ)

1.22 1.20 1.18 1.16 1.14 1.12

0.10

0.15

0.20

0.25

0.30

0.35

Tasa de supervivencia anual

Figura 6. Tasa finita de crecimiento (λ) bajo distintos escenarios de supervivencia de huevos: l0.1 (sin manejo); p0.178 (actual manejo con Proyecto Quelonios); n0,282 (incrementado en 50% la recolección de huevos) y u 0.327 (incrementando en 100% la recolección de huevos). 63

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El análisis de sensibilidad y elasticidad sugiere que, si bien el manejo actual (Proyecto Quelonios) está centrado en la etapa de la vida menos sensible (huevos, estadio I), el crecimiento poblacional habría logrado incrementarse en aproximadamente un 5.4% sobre el escenario sin el Proyecto Quelonios; y que ese efecto positivo podría mejorarse si se incrementara el porcentaje de huevos recolectados e incubados en playas protegidas. El único documento que conocemos que evalúa de alguna manera el impacto de la liberación de tortuguitas incubadas en nidos artificiales es para el Perú, donde el número de nidos en la región bajo manejo incrementó en casi 100% entre 1980 y 2012 (Vásquez Ruesta & Gagliardi Urrutia 2014). Cabe notar que, en el actual escenario del modelamiento, no se considera la cacería de petas adultas para alimentación. Adicionalmente, acorde con nuestro análisis matricial, el cuidado y protección de las hembras es de crucial importancia. Imaginemos lo que ocurre cuando se pierde una sola hembra. Para facilitar el cálculo, supondremos que una hembra pone unos 30 huevos en un año (Soini 1994, Fachín Terán & Von Mülhen 2003). Este hecho permite calcular que una hembra que llegue a la edad madura en 9 años y viva otros 20, pondrá unos 600 huevos a lo largo de su vida reproductiva. Si el 10% (lo mínimo esperable) de esos huevos eclosiona exitosamente y la mitad son hembras, tendremos un aporte bruto de 30 nuevas petas hembra por hembra y un mínimo de tres hembras que llegarán al estado adulto y pondrán huevos. De esa manera, la importancia de las hembras en la población de petas es crucial. En ese sentido, nuestra recomendación es la protección estricta de hembras, hasta lograr demostrar un incremento poblacional en el río Maniqui.

obstante, no se cuenta con información que avale los impactos de dicho proyecto sobre la población de esta especie. En ese sentido, en esta sección proponemos la implementación de un programa de monitoreo dentro del proyecto para la conservación de la peta de río, ya que ningún plan de manejo de una población silvestre puede evaluarse sin un adecuado programa de monitoreo (Ojasti & Dallmeier 2000) Adicionalmente, el monitoreo debe ser efectivo en términos de tener una alta probabilidad de lograr detectar las tendencias poblacionales como resultado de las acciones de manejo; es decir, debe ser consistente, bien estandarizado (seguir protocolos claros) y estadísticamente sólido (asegurar un muestreo suficiente para lograr una potencia de detección de tendencias > 80%), además de evitar el muestreo en exceso (Elzinga et al. 2001, Pacheco 2004). En nuestro caso, el objetivo del monitoreo poblacional es conocer si las poblaciones de P. unifilis están declinando, incrementando o manteniéndose en el tiempo. Para este fin sugerimos utilizar dos métodos: conteo de nidos y conteo de petas a lo largo del río. El método de conteo de nidos debe realizarse preferentemente en aquellas playas controladas por las comunidades. Estos conteos deben realizarse en la época de desove, antes de reubicar y mover los nidos, y siempre con la colaboración de los comunarios. El dato del número de nidos por kilómetro de río puede usarse directamente como índice de abundancia de hembras reproductivas. No puede suponerse que es el número mínimo de hembras reproductivas, pues hay algunas que ponen más de un nido por año (Escalona et al. 2009). El seguimiento de este índice nos dará información a largo plazo sobre las tendencias de la fracción de hembras reproductivas de la población. El conteo directo de individuos es otro de los métodos más utilizados para tortugas de río y es el que se ha utilizado en la EBB en los últimos años (aunque la mayoría de los

e) Protocolo estandarizado para el monitoreo poblacional El Proyecto Quelonios ha realizado el manejo de huevos de la peta de río desde 1994. No 64

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datos no se han sistematizado). En este caso, enfatizamos que los conteos deben restringirse a la época seca, cuando el nivel del río es menor y las petas pueden ser observadas con más facilidad. Tampoco es conveniente hacer muchos conteos, puesto que estos son costosos. Con base en los conteos repetidos en un mismo recorrido, realizados por Aramayo (1989), se utilizó el programa Monitor v.11.0 (Gibbs & Ene 2010), el cual permite estimar la cantidad de conteos que serán necesarios para lograr detectar declinaciones en una población, con una potencia adecuada (en este caso 80%, β [error tipo II] = 0.2) y un error tipo I (probabilidad de concluir que existe declinación, cuando en realidad no existe)

de 10% (α = 0.1). Este procedimiento permite restringir el número de conteos al mínimo necesario para lograr detectar las tendencias poblacionales (Pacheco 2004). El análisis de potencia realizado con Monitor indica que, para alcanzar una potencia del 98% (probabilidad de detectar un cambio en la población, cuando éste existe) se requerirían al menos 12 recorridos en un solo transecto, pero solamente dos recorridos en caso de tener dos transectos (Fig. 7). En ese sentido, aquí se propone definir tres transectos aleatorios en el río Maniqui cada uno de 6 km (dato obtenido a partir del ámbito de hogar en el trabajo de Bock et al. 1998) separados por al menos 1 km y realizar tres conteos/transecto cada año. De esa manera se evita el enorme esfuerzo que

120 1 transecto 2 transectos

100

Potencia %

80 60 40 20 0 0

Nº de conteos/transecto

Figura 7. Potencia del programa de monitoreo de petas en el río Maniqui (EBB) en función del número de conteos de tortugas en cada transecto. Con dos conteos en dos transectos se alcanza la potencia deseada (>80%). 65

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implicaba el requerimiento anterior de hacer conteos semanales a lo largo de todo el año, lo cual ahorrará tiempo y recursos económicos; y se asegura un número adecuado de datos para un correcto análisis de tendencias poblacionales. Los conteos deben realizarse en los meses de estiaje (julio – octubre), pues en época de inundaciones la probabilidad de detección de las petas es menor (Townsend et al. 2005, Balensiefer & Vogt 2006, Escalona et al. 2009). Los conteos en los transectos deben realizarse durante las horas más calurosas (entre 11:00 y 15:00) y en días soleados (nubosidad menor a 4/8), para reducir la variación debida al efecto de la temperatura sobre la actividad de las petas. Los conteos deben realizarse utilizando siempre el mismo tipo de embarcación, impulsado por un motor fuera de borda con la misma potencia, para reducir errores en los conteos a causa del equipo. Adicionalmente, es necesario que los conteos los realicen siempre observadores con experiencia. Debe considerarse la participación de dos observadores, acomodados uno detrás de otro, que se ayuden entre sí a ubicar las petas, y un tercero que registre los datos. El primer observador utiliza binoculares para detectar a los individuos más lejanos, y el segundo observador se encarga de contar aquellos individuos que están en las “palizadas” o más cercanos a la embarcación; el conteo debe ser muy cauteloso para evitar contar dos veces al mismo individuo y el anotador se encarga de registrar lo que dicten los observadores. Los datos deben registrarse en una planilla modelo (Anexo 2). Solamente se llena una planilla con los datos conjuntos de ambos observadores, la cual será utilizada para la base de datos. La base de datos debe almacenarse en una computadora segura de la administración de la EBB, y al menos en una adicional del SERNAP. Adicionalmente, se sugiere que la EBB entre en acuerdo con alguna institución académica que apoye con el análisis de datos.

También recomendamos no realizar los conteos mientras se están desarrollando otras actividades, ya que el observador se distraería y podría tomar datos poco confiables.

Amenazas a las poblaciones Figueroa et al. (2013) indicaron que los factores más importantes que explican la vulnerabilidad de las poblaciones de tortugas acuáticas son la continua extracción de subadultos y adultos, y la pérdida de los nidos por depredación e inundación en los lugares de desove. Además de la pérdida de nidos por inundación, Figueroa et al. (2013) y ConwayGómez (2007) recalcan que los factores que más contribuyen a la disminución de las poblaciones de quelonios son antrópicos, como la falta de protección de los lugares de desove, y uso de los huevos y captura de hembras adultas y juveniles para el comercio ilegal de las tortugas. Esto es evidente en la EBB, donde los comunarios realizan cosechas intensivas de huevos, a pesar de los esfuerzos de control ejercidos por el cuerpo de guardaparques de la Reserva. Adicionalmente, la gente de las comunidades T’simane y los guardaparques de la EBB consideran que las inundaciones han reducido el hábitat de playa disponible para el desove de las petas, pero no atribuyen como causa de las inundaciones únicamente al cambio climático. Ellos consideran que un peligro potencial para las poblaciones de petas de río en la EBB es la “palizada”. Se denomina así a la acumulación sobre el lecho del río de troncos y ramas, arrancados desde las riberas de los ríos y arrastrados por la fuerza del agua durante la época de lluvias, especialmente durante los eventos extremos de precipitación, que causan las “riadas”, que ocurren cuando el río desborda. Las palizadas llegan literalmente a “taponar” los ríos, originando grandes desbordes. La causa principal a la que se atribuye la constante creciente de la palizada es la desforestación 66

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Referencias

(UNESCO 2014). Creemos que una forma de mejorar la situación en la EBB sería restringir el aprovechamiento humano de huevos a aquellos nidos susceptibles a ser inundados, tal como lo sugieren Caputo et al. (2005) para su sitio de trabajo en Ecuador.

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Comentarios finales A través del análisis de proyecciones poblacionales podemos concluir que el Proyecto Quelonios representa un aporte importante al crecimiento poblacional de petas de río en la EBB; sin embargo, se debe tomar en cuenta que el cuidado y protección de las hembras es de crucial importancia, ya que a partir de ellas se producen los huevos. Finalmente, proponemos que los conteos de petas de río ya no se realicen semanalmente a lo largo de todo el año, sino que deben realizarse a partir de tres transectos y tres conteos/transecto cada año. El programa de monitoreo debe seguir el protocolo esbozado en este documento. Una evaluación trianual del impacto del Proyecto Quelonios en la población de Podocnemis unifilis de la EBB será posible bajo este nuevo escenario y el ajuste del proyecto responderá a las tendencias poblacionales así evaluadas.

Agradecimientos Agradecemos al cuerpo de guardaparques de la Estación Biológica de Beni (EBB) y a los comunarios T’simane por el apoyo y la información que se facilitó para poder elaborar el presente trabajo. También agradecemos a James Aparicio por las correcciones y sugerencias realizadas durante esta investigación. Cinthya Ureña Aranda, Ignacio De la Riva y un revisor anónimo aportaron valiosos comentarios a una versión previa de este manuscrito. Paola Quiroga hizo disponible su tesis de licenciatura. El trabajo recibió aporte económico de parte del Instituto de Ecología de la UMSA y la Estación Biológica Beni. 67

M. Yapu-Alcázar, L. Tellería, C. Vaca, J. García, R. Arias & L. Pacheco

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Manejado por: Ignacio de la Riva Recibido en: 14 noviembre 2017 Aceptado en: 28 enero 2018

Bases para el manejo de la tortuga de río Podocnemis unifilis en la Reserva de la Biosfera Estación Biológica Beni, Bolivia

ANEXO 1 ENCUESTA SOBRE LA PETA DE RÍO -Realizada durante el taller. Datos personales Nombre: ………………………………………………………………………… Dónde vive:

a) San Borja

b) Río Maniqui c) Otros………

2. ¿Come usted huevos de peta?

3. ¿Con qué frecuencia?

a) Una vez por semana

b) Más de una vez por semana

c) Rara vez

4. ¿Se incrementó el número de personas que recolectan huevos en los últimos 10-20 años?

5. ¿Come carne de peta?

6. ¿Con qué frecuencia?

a) Una vez por semana

b) Más de una vez por semana

c) Rara vez

7. ¿Qué otros usos tienen la peta de río?

a) Medicinal

b) Artesanías

c) otros……..

8. ¿Cree que hay menos petas que antes (10–20 años)?

9. ¿Cree que hay menos nidos que antes (10–20 años)?

10. ¿Se debe hacer algo para protegerlas?

11. ¿Conoce usted el programa de protección de petas de la EBB?

12. ¿Qué se vende de la peta?

a) Carne

b) Huevos

c) Grasa 71

d) Caparazón

c) otros……

M. Yapu-Alcázar, L. Tellería, C. Vaca, J. García, R. Arias & L. Pacheco

ANEXO 2 Modelo de planilla de datos para utilizar en los conteos (P=pequeña, M=mediana, G=grande). Número Coordenadas Lado del río al que de (UTM) se observa transecto Latitud Longitud Izquierda Derecha 1 2

Número de petas

Tamaño

Avistamiento

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Noticias Esta sección de Ecología en Bolivia, comunica anuncios de cursos, congresos y conferencias (que se vayan a realizar o que se hayan realizado recientemente), oferta de becas, financiamiento de proyectos, anuncios de empleos, proyectos en realización y otro tipo de noticias y eventos importantes para ecólogos bolivianos y de la región. Informe Reunión Plenaria 6 – IPBES (Plataforma Intergubernamental Científico-Normativa sobre Diversidad Biológica y Servicios de los Ecosistemas) (Medellín, 19-24 marzo 2018) La diversidad biológica del mundo se está perdiendo y las contribuciones de la naturaleza a las personas se están degradando, lo cual socava el bienestar humano. El éxito de los esfuerzos de la humanidad por invertir el actual uso insostenible de nuestro patrimonio y de nuestros recursos naturales irreemplazables requiere las mejores pruebas disponibles, opciones de políticas pertinentes exhaustivas e instancias decisorias comprometidas y bien informadas. La IPBES (Plataforma Intergubernamental Científico-Normativa sobre Diversidad Biológica y Servicios de los Ecosistemas) cuenta actualmente con 127 países miembros es el organismo mundial que evalúa el estado de la diversidad biológica y las contribuciones de la naturaleza a las personas, en respuesta a las solicitudes de las instancias decisorias. Presidida por el Sr. Robert Watson, la misión de IPBES es reforzar la política y las decisiones mediante la ciencia, para la conservación y el uso sostenible de la diversidad biológica, el bienestar humano a largo plazo y el desarrollo sostenible. La secretaría de IPBES, liderada por la Secretaria Ejecutiva Anne Larigauderie, tiene su sede en el gobierno alemán y se ubica en el campus de las Naciones Unidas en Bonn. Más de 1000 científicos de todo el mundo contribuyen al trabajo de IPBES voluntariamente. Son nombrados por sus gobiernos u organizaciones y seleccionados por el grupo multidisciplinario de expertos de IPBES. Los informes de evaluación de IPBES sirven a estos propósitos, facilitando la información fiable y revisada por pares necesaria para una toma de decisiones bien fundada. Para la reunión de Medellín – junto a informes de evaluación sobre la diversidad biológica y los servicios de ecosistemas en Africa, Asia, Europa, así como el de degradación y recuperación del suelose presentará el informe de evaluación histórico sobre diversidad biológica y contribuciones de la naturaleza a las personas en las Américas con mejores pruebas disponibles para que las instancias decisorias adopten decisiones con conocimiento de causa que equilibren las necesidades de las personas y de la naturaleza, elaborado por más de 100 expertos internacionales destacados de 23 países durante tres años, basado en unos 3.000 artículos científicos, informes gubernamentales, conocimientos indígenas y locales y otras fuentes y mejorado con más de 5.600 comentarios de más de 100 revisores externos, incluidos gobiernos y sus puntos focales. Durante la reunión de Medellín, los cinco informes fueron aprobados en la sexta plenaria, por lo que hasta fin de año se contará con las versiones finales. Se puede acceder en línea a todos los manuales de mensajería de los informes de evaluación de IPBES en el enlace: www.ipbes. net/ipbes-6-primers y también a los comunicados de prensa respectivos:

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Manual general: www.ipbes.net/sites/default/files/downloads/general_message_primer_en.pdf Degradación y restauración del suelo: www.ipbes.net/sites/default/files/downloads/ldr_ primer_en.pdf Europa y Asia Central: www.ipbes.net/sites/default/files/downloads/eca_assessment_en.pdf Asia-Pacífico: www.ipbes.net/sites/default/files/downloads/asia_pacific_assessment_en.pdf África: www.ipbes.net/sites/default/files/downloads/africa_assessment_en.pdf Las Américas: www.ipbes.net/sites/default/files/downloads/americas_assessment_en.pdf LXIX Congreso Brasileño de Botánica “Diversidade florística e socioambiental na Amazônia, Cerrado e Pantanal” (Cuiabá, 8-13 julio 2018) Organizan: Sociedade Botânica do Brasil, a Universidade Federal de Mato Grosso, a Universidade do Estado de Mato Grosso, o Centro Universitário de Várzea Grande, Cuiabá, Brasil. Características: Es la reunión anual de los estudiosos de la botánica, principalmente los afiliados a la Sociedad Botánica de Brasil. El evento se dirige a alumnos, tanto de graduación como de postgrado, profesores e investigadores. Además está abierto a todos los no especialistas en el área botánica, pero comprometidos en la conservación de los recursos naturales, principalmente oriundos de la flora. La programación del Congreso Nacional trae la participación y la contribución de profesionales con fuerte inserción internacional, con impacto positivo en las discusiones de temas actuales y relevantes para el área de la biología vegetal. A lo largo de la semana se espera que se produzca integración entre los jóvenes científicos con estos profesionales más experimentados para el provechoso intercambio de experiencias, y de esta forma el Congreso se convierte también en un espacio para la capacitación de recursos humanos, creando nuevos lazos profesionales y fortaleciendo antiguas alianzas. El Mato Grosso es uno de los mayores Estados brasileños en extensión territorial, y posee los tres dominios geográficos descritos en el tema entre sus límites. Mato Grosso es grande en el tamaño de la diversidad florística, y también grande en la cultura de su pueblo. Hay una profusión de saberes tradicionales, que refleja en el uso de la flora de las más variadas maneras, y para las más variadas finalidades. Esta interfaz de riqueza florística y riqueza de saberes dio vida al tema del 69º Congreso Nacional de Botánica. Para representar la diversidad en todas las formas, la planta símbolo elegida fue Mauritia flexuosa L.f. (Arecaceae). Mayores informaciones: http://www.69cnbot.com.br/cnb/, eventos.vix5@wineventos. com.br VIII Congreso Boliviano de Mastozoología IV Congreso Latinoamericano de Mastozoología “Desarrollo sostenible, urbanización y desigualdad en América Latina y el Caribe. Dinámicas y desafíos para el cambio estructural” (La Paz, 10-13 julio 2018) Organizan: Colección Boliviana de Fauna (Instituto de Ecología y Museo Nacional de Historia Natural) y la Red Boliviana de Mastozoología, en Centro de Eventos del Colegio Departamental de Médicos, La Paz, Bolivia. 74

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Características: La Red Boliviana de Mastozoología (RBM) es una agrupación que reúne a estudiantes y profesionales que trabajan en el desarrollo de la mastozoología en Bolivia a través de una plataforma de difusión de las investigaciones sobre mamíferos del país. Entre las actividades que desarrolla la RBM se encuentra la organización bianual del Congreso Nacional de Mastozoología. Desde el 2005 a la fecha, se han realizado siete versiones del mismo, logrando reunir en cada evento a alrededor de 200 investigadores y estudiantes. Este importante evento es el resultado de la colaboración y participación de muchas instituciones haciendo posible el trabajo coordinado y la sostenibilidad de esta actividad. Este evento procura generar un espacio de encuentro e intercambio de experiencias sobre diferentes tópicos de la mastofauna boliviana y latinoamericana entre los profesionales y estudiantes investigadores de Bolivia y Latinoamérica. Con el fin de que este evento sea eco-responsable se ha considerado aspectos desde su organización hasta el rol de cada uno de sus participantes, por lo cual, ¡El éxito de estos esfuerzos depende de todos nosotros! Estamos haciendo un llamado a todas las personas que asistirán al evento – expositores, panelistas, participantes en general, personal, voluntarios, proveedores de bienes y servicios – para que pongan su esfuerzo en minimizar su propia huella ambiental en el Congreso 2018, y llevar esas ideas de vuelta a casa. Las áreas temáticas son: Historia Natural, Ecología, Taxonomía y Sistemática, Conflictos de vida silvestre y actividades humanas, Enfermedades emergentes asociadas a mamíferos silvestres, Educación, Gestión y Manejo y Conservación. Mayores informaciones: http://congresomamiferos.org/., contacto@congresomamiferos.org II Congreso Iberoamericano de Ecología y Control de Erosión y Sedimentos (Santiago de Chile, 26-28 septiembre 2018) Organizan: Características: IECAIBEROAMÉRICA, ISI UNESCO y la Universidad de Chile se unen en esta ocasión para realizar el IX Congreso Iberoamericano de Control de Erosión y Sedimentos (IX CICES) y II Congreso Iberoamericano de Sedimentos y Ecología (II ISI), en Septiembre de 2018 en la ciudad de Santiago de Chile. El objetivo de este encuentro es la acción multidisciplinaria en el aporte a la solución de problemas de Erosión , Sedimentos y el fomento de una actitud holística con el ambiente y su ecología. En la situación actual de cambio climático, y específicamente por los desastres ocurridos recientemente en nuestro continente, es inminente que prevalezca esta actitud en cada ámbito de actividad humana. Las áreas temáticas son: Erosión Eólica, Erosión en Canales y Cursos de Agua, Erosión en Pendientes y Taludes, Erosión por Gravedad, Movimientos en Masa, Aluviones y Movimientos de Rocas, Erosión Costera, Erosión en Relaves Mineros, Erosión en Infraestructura (edificaciones, puentes, caminos de tierra, carreteras, vias férreas, etc.), Erosión Urbana y Paisajismo, Ecología y Sedimentos, Legislación en Torno a la Erosión y los Sedimentos, Otras áreas. Mayores informaciones: http://iecaiberoamerica.org/congresos/, info@iecaiberoamerica.org

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XII Congreso Latinoamericano de Botánica (Quito, 21-28 octubre 2018) Organizan: Asociación Latinoamericana de Botánica en conjunto con Asociación Botánica Ecuatoriana y la Universidad Regional Amazónica IKIAM, la Universidad San Francisco de Quito, el Instituto Nacional de Biodiversidad, Quito, Ecuador. Características: En este Congreso han sido incluidos la totalidad de los temas de la botánica en Latinoamérica, nuestra realidad y el desarrollo virtual. El Programa se desarrollará en base a Conferencias Magistrales, Simposios, Mesas Redondas, Foro de Educación, Presentaciones Orales y Posters. En todos los casos existirá un espacio destinado a la discusión del tema en cuestión. Junto con los destacados colegas internacionales, participarán expertos de nuestro país, los cuales han colaborado con este Comité Organizador de manera estrecha y entusiasta. Entre las actividades centrales aprobadas se incluyen la realización de aproximadamente 83 eventos científicos: (48 Simposios, 9 Mesas Redondas, 7 Talleres, 11 Cursos y 8 Reuniones Gremiales. Estas actividades paralelas estarán próximamente disponibles en la página web. Para los eventos paralelos tendremos la participación de colegas de al menos 20 países: Argentina, Bolivia, Brasil, Chile, Colombia, Cuba, Ecuador, España, Estados Unidos, Francia, India, Inglaterra, Los Países Bajos, México, Panamá, Perú, Reino Unido, República Dominicana, Uruguay y Venezuela. Este reporte relaciona detalles: organizador (es), país, título de evento, institución y correos de contacto. Agradecemos a los organizadores seguir cuidadosamente las instrucciones enviadas desde el Comité Científico relativas a su evento. Mayores informaciones: http://clb2018.org, ecuador2018@botanica-alb.org I Congreso Boliviano de Herpetología “Conservación y cambio climático” (La Paz, 30 octubre 1l 1 noviembre 2018) Organizan: Colección Boliviana de Fauna (Instituto de Ecología y Museo Nacional de Historia Natural), La Paz, Bolivia. Características: Las áreas temáticas son: Cambio Climático, Gestión, Conservación y Manejo, Historia Natural y Biodiversidad, Ecología y Biología, Taxonomía y Sistemática de Anfibios, Taxonomía y Sistemática de Reptiles. Los resúmenes serán recibidos hasta el 31 de Julio y serán evaluados por nuestro comité científico, el cual indicará si el trabajo fue: aceptado, aceptado pero con ajustes, o rechazado. En el caso de que el trabajo deba ser corregido por falencias en el formato o en su redacción, el expositor deberá realizar las correcciones pertinentes y deberá remitir de nuevo el documento al comité evaluador, en un plazo no mayor a siete días calendario. Mayores informaciones: http://icbhcongresoboliviano.simplesite.com, informacionicbh@ gmail.com

Instrucciones para Autores «ECOLOGIA EN BOLIVIA (EB)» Revista Científica del Instituto de Ecología Carrera de Biología, Facultad de Ciencias Puras y Naturales, Universidad Mayor de San Andrés, La Paz, Bolivia ISSN 1605-2528 (impreso), ISSN 2075-5023 (en-línea) Nuestra misión es “Divulgar la información científica generada mediante la investigación biológica y ecológica de Bolivia, en motivación de los jóvenes profesionales y el establecimiento de redes en diferentes áreas de especialidad en ecología”. ___________ La revista Ecología en Bolivia genera dos números por volumen por año. Solicita a los autores someter predominantemente artículos originales e inéditos (también acepta notas científicas y reseñas bibliográficas) en español o inglés con carácter científico y de alta calidad en áreas que incluyen temas sobre ecosistemas, ecología del paisaje, ecología de poblaciones, ecología de comunidades, ecofisiología, ecología conductual, sistemática, evolución, genética de poblaciones, biogeografía, paleobiología, parasitología, botánica, zoología, biología de la conservación, etnobiología, manejo de vida silvestre, áreas protegidas, agroecología y calidad ambiental. Los trabajos derivados de la investigación científica deberán haber sido realizados total o parcialmente en Bolivia o bien en otros países, pero cuya temática resulte pertinente y compartida con Bolivia (p.e. especies presentes en Bolivia, eco-regiones comunes con Bolivia y/o rangos de distribución de especies compartidas). Los trabajos taxonómicos serán aceptados siempre que incluyan un componente de historia natural (ecológico, evolutivo y/o biogeográfico) asociado a las temáticas enunciadas. Todos los trabajos son sometidos a un proceso de revisores por pares (peer review). “Ecología en Bolivia” también publica un tercer número por año Un número especial de la Revista Ecología en Bolivia incluirá un tercer número por volumen por año. Incluye una compilación/ensamble de trabajos generados –en un solo idioma– en función a un tema/área específico, derivados de algún proyecto o estudio científico realizado; así como una reseña o selección de trabajos de algún evento científico. La publicación de este número especial debe ser financiada por el proyecto que lo solicita, destinando fondos para la edición, diagramación, impresión y gastos de distribución y envio. Todos estos trabajos están sujetos al proceso de revisión de la Revista. ___________ La publicación regular de la revista Ecología en Bolivia se operativiza en base a la producción científica que cumple con los parámetros exigidos por SciELO Bolivia (http://www.scielo.org.bo/scielo.php) y a estándares internacionales de la redacción científica. El tiraje por cada número impreso es de 500 copias (incluyendo números especiales). Conflictos de interés La Revista Ecología en Bolivia aplicará mecanismos internos de resguardo –según Reglamento Interno Comité Editorial– y cautela para evitar conflictos de interés que afecten a la objetividad en todo el proceso editorial y que involucren a los miembros del Comité Editorial y a los revisores anónimos invitados en el proceso de arbitraje. Así mismo, se recomienda a los autores prevenir cualquier conflicto de interés y deberán comunicar al Editor en Jefe sobre la ausencia o presencia de elementos de conflicto; p.e. entre autores y cualquier entidad pública o privada, que pudiera derivarse en potenciales conflictos de intereses. ___________

¡SE RECOMIENDA LA ATENCIÓN Y SEGUIMIENTO ESTRICTO DE ESTAS INSTRUCCIONES! TAMBIÉN SE INSTA A REVISAR PUBLICACIONES PASADAS EN LA PÁGINA WEB! ___________ Instrucciones para el texto y respaldos ilustrativos: Los trabajos que se envíen deben estar escritos a doble espacio, letra Times New Roman tamaño 12 y hoja tamaño carta (21 x 28 cm) con márgenes 2.5 cm en todos los lados, justificación izquierda, en Word para Windows o Macintosh –incluyendo tablas y figuras– en no más de 30 páginas. Solo en el caso de las tablas, el tamaño de letra será de 10. El texto irá primero, luego al final se deben adjuntar las figuras y tablas con las separaciones horizontales mínimas y acompañadas de sus leyendas. Cada hoja presentada (incluyendo tablas y figuras), debe numerarse en forma correlativa junto al nombre del autor en el margen superior derecho. Si hubieran tablas con información que exceden a una plana impresa, deberán ser adjuntadas como Anexos, después de las Referencias, siguiendo una numeración sucesiva, citada en el texto. Tablas y anexos deberán elaborarse con letra tamaño 10. Los nombres científicos desde el nivel de género deben ir con letra cursiva y no deben abreviarse si empiezan una oración o frase; los números de 0-9 deben expresarse en palabras (uno, nueve…), excepto cuando antecedan a unidades de medidas o porcentajes. No se inician oraciones con palabras abreviadas; y en castellano se escribe con minúsculas los días de la semana, meses y puntos cardinales. Las unidades deben seguir el sistema internacional (unidades sin puntuación final): %, °C, mm, cm, ml, l, m, km, mg, g, kg, s, min, h, ha con un espacio respecto a su valor; para la referencia altitudinal se debe usar m e incluir punto cuando son cifras desde mil metros, por ejemplo: 2.300 m (en castellano) y 2,300 m en inglés. Serán rechazados los trabajos con excesivas faltas de redacción y/o con figuras y mapas de baja resolución. Para citar referencias en el texto, considerar que entre el autor y el año no se debe insertar una coma (Espejo 2007); si son dos autores citados en el texto, se mencionan a ambos (Orellana & Pérez 2004); y si son tres o más autores deben figurar con “et al.” –en cursiva– a continuación del primer autor. Cuando se incluyen en el texto varias referencias, seguir un orden cronológico (Pérez et al. 1983, Autino & García 1994, Mendoza 1994). Para casos en que hay fuentes del mismo autor, no repetir el apellido (Menotti 1978a, 1978b, 1998); cuando el trabajo aún está en prensa, citar Killeen & Arroyo (en prensa); si fue basado en una comunicación personal, debe señalarse la inicial del nombre y apellido con el año (C. Mayto 1996, com. pers.). En la lista bibliográfica de las Referencias seguir orden alfabético (luego entre citas del mismo autor, listar en orden cronológico); las revistas deben citarse in extenso (no abreviadas!). En caso que la lista de autores por referencia exceda a los 10 autores, éstos deberán ser listados y a continuación añadir “et al.”, así se asumirá que además de los 10 nombres citados, esa referencia cuenta con más nombres pero ya no son citados. Regir la cita de referencias según los siguientes ejemplos, satisfaciendo la exigencia de la revista Ecología en Bolivia para contar con fuentes completas en cada caso: - Cita de un artículo científico Arteaga, L. L. & M. I. Moya. 2004. Concordancia entre la densidad de la lluvia de semillas y plantas de Piper y Ficus en fragmentos naturales al noreste de Bolivia. Ecología en Bolivia 39(1): 85-90. Fernández, M., L. M. Navarro, A. Apaza-Quevedo, S.C. Gallegos, A. Marques, C. Zambrana-Torrelio, F. Wolf, H. Hamilton, A. J. Aguilar-Kirigin, L. F. Aguirre et al. 2015. Challenges and opportunities for the Bolivian biodiversity observation network. Journal of Life on Earth Biodiversity 16. - Cita de capítulo de libro Dirzo, R. & A. Miranda. 1991. Altered patterns of herbivory and diversity in the forest understory: a case study of the possible consequences of contemporary defaunation. pp. 273-287. En: Rice, P. W., T. M. Lewinsohn, G. W. Fernandez & W. W. Benson (eds.) Plant Animal Interactions: Evolutionary Ecology in Tropical and Temperate Regions. Wiley, Nueva York (no país). - Citas de libros y de informes o reportes técnicos Espinoza-Terán, C. W. 2001. Caracterización de los sistemas de producción del Parque Nacional Sajama y sus zonas de amortiguación. Servicio Nacional de Áreas Protegidas (SERNAP) y Manejo de Áreas Protegidas y Zonas de Influencia (MAPZA-GTZ), La Paz. 119 p. (número total de páginas, no aquellas que fueron consultadas!)

Vásquez Ch., R. & G. Coimbra S. 2002. Frutas silvestres comestibles de Santa Cruz. 2da. Edic. Editorial FAN – BIOPAT, Santa Cruz. 265 p. - Cita de tesis universitaria Rechberger, J. 1999. Patrones de movimiento y dieta alimenticia del zorro andino (Pseudalopex culpaeus) en el Cantón Lambate, Provincia Sud Yungas del Dpto. La Paz. Tesis de licenciatura en biología, Universidad Mayor de San Andrés, La Paz. 86 p. ¡TODA CITA MENCIONADA EN EL TEXTO DEBE ESTAR LISTADA EN LAS REFERENCIAS Y VICEVERSA! Las fotografías y mapas que respaldan al manuscrito deberán ser nítidos, de buena resolución (no menor a 300 dpi) y buen contraste; no deben exceder a 20 x 12 cm; en formato JPEG, TIFF o EPS. Ilustraciones, mapas, fotos, diagramas y otros son numerados como figuras en forma sucesiva y según el orden en que son citados en el texto. Este material ilustrativo puede ser a full color. Se recuerda insertar las figuras al final del texto, después de las Referencias. ___________ Procedimientos de la revisión editorial hasta la publicación No se tienen fechas límite para someter manuscritos a Ecología en Bolivia. La recepción de trabajos será notificada a los autores. En lo posible y después de seis semanas del registro de la recepción, un editor asociado encargado del trabajo se contactará directamente con el autor enviando los informes de revisión de dos revisores anónimos. El autor podrá establecer intercambio de mensajes y consultas con el editor asociado; las versiones corregidas podrán comprimir imágenes para reducir el peso del documento. Según la opción de revisión aplicada y de acuerdo a la recomendación del editor asociado, asignará 10-14 días para el envío de una versión corregida junto a una carta que explique en detalle los cambios realizados en relación a las observaciones. Posteriormente el autor será notificado por el Editor en Jefe respecto de la evaluación final, aceptando o rechazando de manera inapelable el trabajo sometido. “Ecología en Bolivia” se reserva el derecho de efectuar alteraciones de orden ortográfico y gramatical para mantener un nivel linguístico, respetando el estilo de los autores Después del proceso de la diagramación final, los autores recibirán las pruebas de página o galeras, en que podrán revisar cuidadosamente para aceptar o corregir, para proceder a la impresión final. Las correcciones de las pruebas de página deben ser remitidas por los autores al Editor en Jefe, dentro de los siguientes cuatro días. Cada autor recibirá en archivo pdf la versión final publicada de su contribución y ésta será divulgada en la página web de la revista Ecología en Bolivia y en SciELO Bolivia. En el caso que los autores envien manuscritos basados en tesis universitarias, se recomienda revisar instrucciones específicas en la página web de la Revista. ___________ Procedimientos para números especiales El número especial se debe ajustar estrictamente a las instrucciones de estructuración, formato y revisión de un número regular de la revista Ecología en Bolivia. No se delimita la extensión total del trabajo, porque está sujeta al alcance y naturaleza del contenido. El título del número especial también figurará en la portada de la Revista. En función del financiamiento logrado por los editores del número especial, se incorporará una relación corta en la contratapa, incluyendo los logotipos institucionales. Puede ser editorialmente administrado por un grupo de editores propuesto por el proyecto. Cada número especial debe contar con un grupo de editores del proyecto que previamente revisan el contenido de las contribuciones y organizan adecuadamente el material a ser publicado. A discreción del Editor en Jefe y en consulta con el grupo de editores del número especial, se podrá pedir que 1-2 revisores invitados examinen los manuscritos. Los editores enviarán la solicitud al Editor en Jefe, incluyendo el índice preliminar, disponibilidad de las contribuciones en versión final y de financiamiento para la publicación. ___________ Formato para Artículos Científicos El formato requerido para los artículos científicos no deberá ser numerado ni llevar subíndices numerales para los diferentes componentes, tampoco se requiere que asignen numeración a cada línea ni que apliquen justificación completa, solo a la izquierda. No deben incluir pie de notas al final de cada página.

- Título (castellano e inglés, no mayor a 30 palabras), nombre de los autores e institución(es) a la que pertenecían durante la realización el trabajo y direcciones actuales (postal y correo electrónico, al menos del autor de correspondencia). El título debe ser corto, informativo y preciso en relación con el contenido del trabajo. Los autores que deseen utilizar apellidos paterno y materno, deberán unir ambos por un guión. Si hay varios autores, las direcciones respectivas son referidas por números consecutivos indicados como superíndice al final de cada nombre (p.e. T.P. Moreno1, 1 Estación Biológica La Selvática, Universidad Autónoma del Barrio Nuevo, Guadalajara 40090, México, email: …). Si hay más de un autor, debe indicarse quién será el autor de correspondencia con un asterisco. - Resumen: Debe ser indicativo (no enunciativo), conciso e informativo (de no más de 250 palabras, no menor a las 150 palabras) y no una lista de temas cubiertos, involucrando brevemente objetivo/hipótesis, métodos, resultados y conclusión; los resultados con datos cuantitativos (porcentaje, rangos y otros). Al pie de cada resumen deberán enunciarse hasta cinco palabras clave (simples o combinadas), en orden alfabético y procurar que no sean palabras que ya estén en el título. - Abstract: Traducción al inglés del resumen (incluyendo las palabras clave). Esta traducción debe ser de buena calidad y nivel. - Introducción: Redactar lo más breve y conciso posible. Debe presentar el problema o antecedentes en un marco teórico y/o revisión bibliográfica que acompañe a la(s) hipótesis, preguntas y/o objetivos(s) del trabajo. Incluye la cita de referencias bibliográficas. Con el fin de verificar la extensión y proporción de espacio de este acápite en relación al resto, se sugiere revisar artículos publicados en la página web. - Área de estudio: Debe describir el sitio de estudio. Pueden incluirse aspectos relevantes de historia natural de las especies en estudio, cuando corresponda. Incluye la cita de referencias bibliográficas. - Métodos: Debe incluir una descripción concisa, pero lo suficientemente clara como para permitir replicar el estudio. Incluye la cita de referencias bibliográficas. - Resultados: Se pueden presentar en texto, tablas y/o figuras. En el texto debe indicarse la ubicación de las tablas y figuras. Se recomienda no repetir información. Podrán estructurarse por temas o subcapítulos. Se recomienda no incluir referencias bibliográficas. - Discusión: Incluye la interpretación de los resultados, sus alcances y su relación con otros trabajos publicados similares. Podrá estructurarse por temas o subcapítulos. Incluye la cita de referencias bibliográficas. - Conclusiones: Un listado breve de las conclusiones expresadas en base a los resultados y hallazgos del estudio, en oraciones cortas y claras. - Agradecimientos: Deben ser breves; se recomienda mencionar las fuentes del financiamiento que permitieron realizar la investigación. - Referencias: Deben incluir sólo aquellas que estén citadas en el manuscrito. Revisar cuidadosamente que estén completas y acorde a las instrucciones para las referencias bibliográficas! No se aceptarán trabajos que fusionen Resultados con Discusión, deben ir siempre separados. No se aceptarán trabajos que fusionen Discusión con Conclusiones, porque deben estar separados. ___________ Formato para Notas Científicas La nota científica puede tratar sobre una observación particular y significativa, un estudio sencillo u otro tema. Normalmente se publican notas de nuevos registros, sólo si es el primer registro para el país o una zona geográfica mayor. En las notas científicas publicadas por la Revista, la estructura se simplifica y debe incluir los siguientes componentes se indica con un (*) aquellos que siguen las instrucciones para el formato del Artículo Científico: - Título (castellano e inglés) (*) - Texto (con respaldo ilustrativo de tablas y figuras que son adjuntadas al final): Sin subtítulos, puede incluirse la parte introductoria, objetivos, métodos, resultados y discusión. No debe exceder a las 2.000 palabras, de lo contrario se requerirá que el trabajo sea estructurado como artículo científico. - Agradecimientos (*) - Referencias (*)

___________ Formato para Reseñas Ecología en Bolivia incluirá trabajos de reseñas (con respaldo bibliográfico) sobre temas concretos en que se planteen avances conceptuales en ecología de Bolivia, procesos biológicos y de historia natural o una visión global de alguna área científica. Las revisiones no deben ser únicamente una monografía bibliográfica, sino deben proponer discusiones críticas sobre desafíos, nuevas tendencias o nuevas síntesis. Dependiendo del tema identificado, los autores podrán incluir subtítulos inherentes al planteamiento de la reseña y cuidando de contar con un componente breve introductorio y otro también breve - concluyente y de recomendaciones. Incluirán el título en castellano e inglés, así como el resumen y palabras clave en ambos idiomas. No podrán exceder a las 50 páginas. Si hubieran casos que exceden a este límite, el autor podrá plantear en dos capítulos separados para que la revista posibilite su diagramación en dos números separados. ___________ Documentos - Ecología en Bolivia Finalmente, editamos la serie “Documentos - Ecología en Bolivia” con menor tiraje en base a temas de interés específico y de carácter local, como listas de especies, catálogos, material didáctico, listas bibliográficas sobre temas específicos y manuales, entre otros. Las personas interesadas en este tipo de publicaciones deben solicitar mayor información al Editor en Jefe de la Revista. ___________ Envio de manuscritos Enviar manuscritos solamente en versión electrónica del texto, figuras y fotos mediante correo electrónico a: Editor en Jefe - Revista Ecología en Bolivia Correo electrónico: editorenjefe.ecologiabolivia@gmail.com Página web: www.ecologiaenbolivia.com Página web de SciELO Bolivia: www.scielo.org.bo Instituto de Ecología, Carrera de Biología Facultad de Ciencias Puras y Naturales Universidad Mayor de San Andrés Casilla 10077, Correo Central, La Paz, Bolivia Tel: 591-2-2792582 - 2792416 / Fax: 591-2-2797511