LAMINA 6 A R R I BA . I:quierda: Bosque seco (cadu c i fo l i o ) apro x i m adamente 1 00 años de edad, al f i n a l d e la e s t a c i ó n l l u v io s a (d iciembre ). Derecha: La misma foto de la izquierda, hacia el fin de la estación seca ( abri l ) . Cambios estacionales tan radicales como estos son aumentados por el hecho de que el bosque seco secunda rio, como este. es más caducifo l i o de lo que fue el bosque original que ocupó el sitio. Parque Nacional Santa Rosa ( fotos: D. H. Janzen). A BAJO: Decenas de larvas de la maripo sa n o ct u rn a A rsell llra arm ida ( S a t u r n i idae ) comiendo una hoja del guáeimo ( G lIa:lIl1/(/ 1IInllj{¡!ia. Stercul iaceae ) . Estas larvas t i enen un d ía de edad. 8mm de largo y proceden de una misma bola de h uevos. Se mantienen j untos aparentando una señal grande de precaución. en forma de un super-estimulante al temor que tie nen los pájaros ante los colores de una cu lebra coral ( roj o, amari l l o y negro en an i l los) ( vea págs. 4 1 1 - 1 2 ) .
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LA M I N A 7 Un árbol de cortés ( TaIJe/mio (}('/¡racea, B ignoniaceae. vea págs. 338-379) en plena floración 8 días después de una l l uvia en verano. La población de cortés es s incronizada por el hecho de que todos los árboles abren sus flores 8 días después de una l luvia en el verano. Los parches amari llos muy ev identes son, entonces, fác i lmente local izados y competentes para los pol inizadores que normalmente v i sitan otras especies de flores. Las otras especies de árboles caducifolios de este bosque seco, igual que el cor tés. están sin hojas en el verano. Parque Nacional Santa Rosa ( foto: D. H. Janzen).
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LA M I N A 8 A R R I B A : U n nido de gal l i n a de monte 58384) cn la hojarasca dcl bosquc l luv ioso dcl Parq ue N acional Corcovado. Los huevos. del tamaño de los dc gall ina domcsticada. fueron depositados por varias hembras. El macho los empolla y cuida los pol l uelos. ( Tillan/lis majo/". Tinamidae. vea págs.
ABAJO: Un par dc pichones del cuyeo (NyCldil'On/u.I' a/lúco/lis. Capri m u l gidae. vea págs. 60 1 -2 ) en su nido. en la hojaras ca del bosque seco del Parquc N acional Santa Rosa. Los pichones se mantienen inmóv i les en presencia de u n depredador potenci a l . para i m i tar s i mp l emente más hojarasca. ( foto: D. H . Janzcn) .
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CAPITULO 9 MAMIFEROS
INTRODUCCION D. H. Janzen y D. E. Wilson La fauna actual de mamíferos de Costa Rica (Good win 1 946) no es excepcional, ni por las especies que contiene ni en su diversidad ecológica, si se la compara con la fauna del resto de Centro América o aun con la de las bajuras tropicales de México. Las distribuciones de casi todos los mamíferos encontradas en Costa Rica es exten siva al resto de Centro América y, en muchos casos, sus ámbitos se expanden hasta Sur y Norte América. Así, aunque este trabajo se limita a Costa Rica, su aplicación es más amplia. Los mamíferos silvestres que han sido más intensa mente estudiados en Costa Rica incluyen el murciélago frugívoro, Carollia perspicillata (Heithaus y Fleming 1978), el vampiro Desmodus rotundus (Turner, 1 975), el murciélago de ventosa, Thyroptera tricolor (Findley y
Wilson 1 974; Wilson y Findley 1 977), el mono aullador o congo, Alouatta palliata (Glander 1 975), y los ratones Liomys salvini y Heteromys desmarestianus (Fleming 1 974), 1 977 a, b; Fleming y Brown 1 975; Vandermeer 1 979; Janzen 1982 b , c; Bonoff y Janzen 1 980; Hallwachs y Janzen 1 983). Como grupo, los murciélagos han reci bido la mayor atención (Brown 1 968; Gardner, LaVal, y Wilson 1 970; Gardner y Wilson 1 97 1 ; LaVa1 1 970, 1977; Fleming, Hooper, y Wilson 1972; Fleming, Heithaus, y Sawyer 1977; Mares y Wilson 1 97 1 ; Howell y Burch, 1974; Heithaus, Opler y Baker 1974; Heithaus, Fleming, y Opler 1 975; Bradbury y Vehrencamp 1 967 a. b, 1977 a,b; LaVal y Fitch 1977; Vehrencamp, Stiles, y Bradbury 1977 y no así los mamíferos grandes, que han sido poco menos o nada estudiados (Janzen 1 98 1 a, b, 1982 a). Las vacas y los caballos que deambulan libremente, han sido muy poco estudiados, a pesar de su fácil observación, su importancia ecológica contemporánea, y su semejanza con los grandes
Vista frontal del cráneo de un paca adulto (Cuniculus paca) este roedornoctumo del piso del bosque de 10 lcg de peso vive en cuevas y troncos huecos durante el día Si se le molesta gruñe como un perro; los huesos agrandados de las mejillas le sÍlvcn como cám aras de resonancia aumentando el sonido. Parque Nacional Santa Rosa, Costa Rica (foto
D. H. Janzen)
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MAMIFEROS
herbívoros del Pleistoceno que una vez tuvieron influencia formulando preguntas y respuestas parciales. Hemos sobre la vegetación de Costa Rica (Janzen y Martin ( 1982). escogido orientar este ensayo alrededor de unas cuantas de Excepto en los parques nacionales, todas las pobla esas preguntas ecol6gicas, aunque tal vez, en algunos ciones de pequeños y grandes mamíferos silvestres están casos, la especulación tenga que servir en lu.gar de las sujetas a presiones extremas por caza o por la destrucci6n pruebas. de su hábitat. Es hasta ahora que las densidades de mamíferos grandes en los parques nacionales empiezan a recuperarse luego de la caza intensiva y la competencia de ¿ Cuán diversa es la fauna de mamíferos de Costa Rica? la ganadería durante los últimos 100 a 200 aflos. Un informante confiable, relat6 a Franldin Chaves, Director Simpson (1 964) encontró que la riqueza de especies del Parque Nacional Santa Rosa, que en 1 947-49, cuando de mamíferos por unidad de área aumenta desde Canadá aún no era parque, mat6 a treinta y seis dantas en las bajuras hacia Panamá. Posteriormente, Fleming ( 1973a) y Wilson del área. Se dice que, en este mismo lugar, un cazador (1974) analizaron independientemente, al mismo gradien nicaragüense. a mediados de la década de los sesenta, te de riqueza de especies y encontraron que, si se excluyen con perros y en un afio, dieciséis jaguares y pumas. del análisis a los murciélagos, ese número de especies de Afortunadamente, la concientizaci6n de la pobla mamíferos permanece, aproximadamente igual, desde el ci6n de Costa Rica, diseminada rápidamente, está centro de Estados Unidos hasta Panamá. En resumen, el aliviando la presi6n de la caza, dando como resultado la aumento en la riqueza de especies con la disminución en la conservaci6n de importantes áreas y de los hábitats. Costa latitud se atribuye, casi exclusivamente, a un aumento en el Rica ha segregado no menos de veinticuatro parques nacio número de especies de murciélagos. Además, el aumento nales y reservas, con un total de 2.093 km2 (4,1 % del país) en la diversidad de especies de murciélagos se debe, pri N. del E. En julio de 1 987 el área protegida suma mordialmente, a la gran cantidad de especies no insectí 9.733,15 km2, bajo diversas categorías equivalente al voras. Los frugívoros, nectarívoros, piscívoros, hema 19.5% del territorio nacional, en los últimos diecinueve t6fagos y carnívoros son esencialmente inexistentes en afios (Bonilla 1 979). Sin embargo, en las áreas no regiones templadas, pero están bien representados en la protegidas de Costa Rica hay varios aspectos, sutiles y fauna de Costa Rica. Sin embargo, un análisis reciente del poco comprendidos, sobre la extinci6n y la reducci6n mismo gradiente (McCoy y Connor 1 980) sugiere que, si poblacional de mamíferos locales. En la mayoría de los las unidades de área estudiadas son más grandes, la riqueza hábitats, muchas especies aún existen como individuos de otras especies de mamíferos aumenta a medida que muy dispersos, en tránsito de áreas más protegidas, o como disminuye la latitud. También, los marsupiales son razonablemente individuos que se han ajustado a nuevas dietas. Sin embargo, sus interacciones con fuentes y tipos de ali diversos en Costa Rica. La zarigüeya de Virginia. Un mentos locales, con otros mamíferos y congéneres, han "zorro pel6n", Didelphis virginiana. tiene a Gual1acaste sido interrumpidas, extinguidas, o distorsionadas comQ el límite sur de su distribuci6n. Su p�ente más heterogéneamente hasta un grado muy difícil de reconocer. tropical, Didelphis marsupialis. se encuentra en todo el Las presiones selectivas que cambian rápidamente han país (Gardner 1973). Estas dos eEpecies son eseJleialmente producido repertorios ecol6gicos y de comportamiento animales carrofteros. Hay dos omnívoros trepadores de que contienen mezclas indescifrables de limitaciones mediano tamafl.o, las zarigüeyas "de cuatro ojos", hist6ricas y demandas ambientales. Se requiere mucho Phi/ander opposum y Metachirus nudicaudatus. cuidado, por ejemplo, en la interpretaci6n de la naturaleza Morfol6gicamente, Metachirusaparenta estar mejor adap adaptativa del comportamiento de murciélagos tales como: tado a una existencia arbórea, por sus extremidades y cola Artibeus, Glossophaga, y Carollia en relaci6n con los largas. El marsupial más arbóreo es la zarigüeya lanosa, ciclos de flor-frota-insecto, en los potreros y bosques Caluromys derbianus. Este precioso animalito es también remanentes de las bajuras de Guanacaste. Sin embargo, la omnívoro. Tres especies de pequeftas zarigüeyas, del descomposici6n de grandes cosechas de frutas de guapinol géneroMarmosa. se encuentran en tierra y en la maleza. Su (Hymenaea courbaril), bajo árboles aislados en cercas de apariencia es la de musaraí'las y, probablemente, son equi potreros, no es una gran inc6gnita ecol6gica, ya que la valentes ecol6gicos de esos insectívoros. El marsupial más guatusa o agutí (Dasyprocta punctata), que come estas notoriamente diferente es una zarigüeya acuática, Chiro frutas, desapareci6 de esos pastizales desde hace nectes minimus. A estos animales se les puede ver doscientos afios. En resumen, al igual que con otros alimentándose, en riachuelos de las bajuras de todo el país organismos, las interacciones mamífero-mamífero y y, hace tan sólo diez afios, se encontraban todavía en el mamífero otros grupos, se extinguen antes que sus riachuelo de la Universidad de Costa Rica, en San José. El orden Insectívora está pobremente representado participantes. Esto es especialmente conspicuo en los hábitats, ricos en interacciones, de Costa Rica (Janzen en los tr6picos. Solamente se encuentran tres especies de musarañas (Cryptotis) , en Costa Rica restringidas a las 1974; Janzen y Martin 1982). Aunque los estudiosos de la sistemática han estado tierras altas del interior. Pueden existir simpátrieamente contribuyendo a nuestro conocimiento de la mastozoo hasta diez especies de monos y simios, en un bosque logía de Centro América por más de cien años, ha sido solo pluvial de Africa Occidental (Booth 1 956; Gartlan y Struh en los últimos veinte que los ec610gos han estado saker 1 972), incluyendo cmco especies de prosimios 440
IN1RODUCCION
pequeños (Charles-Dominique 1974). Wilson ha visto tres TABLE 9.I Marine Marnmals Expected in Costa Rican especies de prosimios sobre una misma enredadera en Waters CameTÚn. De los dieciséis géneros y aproximadamente Common Name Scientifi.c Name cincuenta especies de monos del Nuevo Mundo (Mitter Smeir y Coimbra-Filho 1 977), en Costa Rica sólo se Tursiops truncatus Boule-nose dolphin encuentran cuatro. Una de estas, el mono ardilla, Saimiri Stenella attenuata ' Spotted dolpl:lin oerstedii, está restringido a las tierras bajas del Pacífico al S. longirostris ' Spinner dolphin SO del país. Los carablanca o capuchinos (Cebus capuci S. coeruleoalbus ' Striped dolphin nus) son insectívoros, pero se alimentan, en forma oportu Delphinus delphis ' Common dolphín nista, de una gran variedad de otras cosas. Los monos arana Steno bredenesis Rough-toothed dolphin (Ateles geoffroyi) son acróbatas aéreos de amplia Lagenodelphis hosei Fraser 's dolphin distribución que, esencialmente, viven en árboles frutales. Feresa attenuata Pygmy killer whale Los monos aulladores o congas, (Alouatta palliata), los Peponocephala electra ' Melon-headed whale más conspicuos de la fauna de primates, son bulliciosos y Lagenorhynchus obliquidens Pacific white-sided dolphin sedentarios ramoneadores. del dosel, alimentándose de Globicephala macrorhyncha Pilot whale hojas y frutas. La riqueza en especies de primates aumenta Pseudorca crassidens Fals� killer whale rápidamente hacia el sur, culminando en la ¡Amazonia Orcinus orca C Killer whale brasileña, donde se han identificado veintidós especies en Grampus griseus ' Risso 's dolphin una superficie de 250.000 km2 (Mittermeier y Coimbra Physeter catodon ' Sperm whale Filho 1 977). Dwarf sperm whale Kogia simus De las tres especies de conejos en Costa Rica, sola K. breviceps Pygmy sperm whale mente una (Sylvilagus brasiliensis), tiene amplia Ziphius cavirostris b Cuvier 's beaked whale distribución. Otra especie (S.f/oridanus) tiene el límite sur Mesoplodon densirostris Blainville 's beaked whale de su extensión en Guanacaste, y la tercera es endémica de M. ginkgodens Gingko-.toothed beaked whale las tierras altas (S. dicei). M. carlhubbsi c Hubb 's beaked whale Aunque unos pocos kilómetros cuadrados de desier Megaptera novaeanglia b Humpback whale to, en el sureste de los Estados Unidos o del Norte de Balaenoptera acutorostrata Minke whale México, pueden tener veinte o más especies de roedores B . physalus Fin whale (Findley et al. 1 975), aun el bosque pluvial de Costa Rica, B. edeni Bryde 's whale más abundante en especies, contiene únicamente unas B . borealis C Sei whale catorce. Esta cifra casi se iguala con las áreas ricas en B. musculus C Blue whale hábitats del bosque caducifolio del este de los Estados Eubalaena glacialis C Right whale Unidos (Fleming 1 973b). El Parque Nacional Santa Rosa, • Recorded from Costa Rica. una mezcla de pastizales, bosques caducifolios, colinas ro b Recorded from Panama. cosas, y bosques perennifolios ribereños, ostenta sola C Rare possibility. lamente dos caviomorfos (agutí y paca), un puercoespín (Coendou mexicanum), una ardilla (Sciurus variegatoi des), dos ratas arroceras (Oryzomys), una rata trepadora (Ototylomys phyllotis), una rata espinosa (Liomys salvini), Tylomys, Ototylomys, y Nyctomys. Los ratones acuáticos y una rata algodonera (Sigmodon hispidus), un total de están representados por dos especies de Rheomys. Los nueve especies (Bonoff y Janzen 1 980). Los bosques Reithrodontomys de Costa Rica (siete especies) están boreales de coníferas de zonas templadas pueden tener restringidos en mayoría a las tierras altas ,.. como lo son las hasta diez esciuromorfos (Findley et al. 1975), y los dos especies de Peromyscus. Scotinomys, ratones de bosques pluviales tropicales del Viejo Mundo pueden tierras altas, son activos durante el día y tienen vocali tener desde nueve (Emmons 1 975) hasta veintitrés (Muul zaciones perceptibles. Costa Rica, al igual que otros países neotropicales y Liat 1975). En toda Costa Rica hay solamente cinco especies de ardillas, con un máximo de tres en cualquier parece tener una fauna de mamíferos marinos pobre. No es sorprendente la falta de pinnípedos, ya que están esen bosque en particular. Las taltuzas (M acrogeomys) están representadas por cialmente restringidos a las aguas árticas y templadas (lo únicamente cuatro especies, todas endémicas restringidas. cual es probablemente un reflejo de la mayor abundancia Los heterómidos, más numerosos en regiones árido-tem de peces en aguas costeras norteñas). Las únicas ex pladas y subtropicales, están representadas en Costa Rica cepciones son una población de leones marinos (Zalophus por Heteromys desmarestianus en los bosques muy californianus) en las Galápagos y focas fraile en Hawaii y húmedos y por Liomys salvihi en los bosques secos. A el Mediterráneo. La foca fraile del Caribe, Monachus pesar de que han sido registrados veintiocho especies de tropicalis, que se encontraba en las islas cerca de la costa roedores cricétidos en Costa Rica, casi ninguna es abun de Honduras, está extinta (Kenyon 1977). Estas focas son dante o ampliamente distribuida. La mayor diversidad se un ejemplo clásico de animales, grandes y majestuosos, encuentra en el género Oryzomys, con al menos diez que no son capaces de ajustarse a la dominación del especies. Varias de estas diez especies son arbóreos, como ambiente por el hombre. 44 1
MAMIFEROS
El cuadro 9.1 enumera las especies de cetáceos que podrían esperarse en aguas de Costa Rica (J. G. Mead. como pers.). Unicamente hay siete especies registradas en sus aguas costeras, y dos más en Panamá. Una población viable de delfines nariz de botella (Tursiops truncatus) parece existir en el Caribe. En oc tubre de 1 976, encallaron en masa más de doscientas ballenas cabeza de melón (Peponocephala electra) en Playa Tambor, Bahía Ballena, en la Península de Nicoya Wilson visitó el lugar y recogió material para estudios pos teriores, incluyendo estómagos que contenían "picos" de calamar y pequeftas partes de peces, indicio de que los animales habían comido recientemente. Las razones de estas encalladuras en masa, de animales aparentemente saludables, permanecen desconocidas. Esta especie es una forma pelágica, aparentemente, de amplia distribución, de la cual se conoce poco. Una encalladura similar, de aproxi madamente quinientos de estos animales, se presentó en Japón en 1 965 (Nishiwaki y Norris 1 966). Los murciélagos, edentados, carnívoros y artiodác tilos se discutirán en secciones posteriores con énfasis en los particulares problemas ecológicos que cada grupo presenta. En resumen, la lista de mamíferos de Costa Rica contiene doscientas especies, de la cual la mitad son murciélagos. Probablemente, la fauna no está en el equili brio numérico de especies que podría haber albergado la diversidad del hábitat actual antes de la intervención humana. El asunto de la intervención humana, que se discutirá con mayor detalle en una sección posterior, es probablemente más antiguo y complejo de lo que se había .
no lo harían, porque su fuente alimenticia (el mamífero en latencia) estaría aún a su alcance. Los mamíferos en letargo serían presa fácil para las serpientes y otros verte brados adaptados para cazar presas en madrigueras subterráneas y en troncos huecos. Las hormigas arrieras (Eciton spp.) y las hormigas de fuego (Solenopsis spp.) probablemente consumirían rápidamente a un ratón o a un murciélago en latencia. Los ectoparásitos poiquilotermos sin duda aumentarían su población enormemente si se los liberara de las tareas normales de limpieza y acicalamiento de un anfitrión activo. Estos son problemas que no enfrenta una marmota hibernan te en una madriguera cu bierta de nieve en Colorado -el invierno está de su lado, aunque haya 8:Igunos vertebrados de sangre caliente que continúan activos en el invierno.
2. El letargo requiere el almacenamiento de reser vas alimenticias y, cuanto mayor sea la temperatura, más se necesitan reservas diarias (v.g., ver Janzen y Wilson 1 974). Puede ser físicamente imposible para un mamífero de cierto tamafio acumular suficiente grasa para sobrevivir un período extenso de letargo, en temperaturas tropicales. Esto puede ser el motivo del porqué algunas poblaciones de murciélagos de zonas templadas de hecho migran hacia el norte en busca de invernáculos más fríos, y del porqué Myotis velifer, de las tierras bajas de MéxÍco, se traslada hacia las tierras altas para invernar (Villa-R. 1966). McNabb ( 1 973) postuló que los murciélagos vampiro no soportan los climas más al norte porque no pueden acumular suficiente grasa para la invernación.
pensado.
¿Cómo hacen los mamíferos tropicales para hacerle frente al estrés estacional? Los rigores climáticos del invierno han jugado un gran papel en moldear las respuestas ecológicas de los mamíferos extratropicales, a las estaciones de fuerte estrés. El problema priricipal de estas áreas es el enfren tarse con existencias de alimento muy abundantes durante parte del afto o muy reducidas o inexistentes durante otra
Las dos adaptaciones más notables de esta estacionalidad son la invernación y la migración. En Costa Rica, las temperaturas de una zona cualquiera varían muy poco durante el afio, y los recursos alimenticios de la mayoría de los mamíferos, probable mente, son poco afectados por esta variación. Los regímenes de humedad son mucho más variables, y los patrones estacionales de lluvia, sin duda, afectan algunas clases de mamíferos. Para la mayoría de estos animales, el período de estrés es la estación seca, especialmente, en áreas como Guanacaste, que tiene una época seca muy pro nunciada de cinco meses. Las respuestas a la estación seca son variables, pero la latencia no es una alternativa viable para mamíferos tropicales por varias razones:
1 . Aunque un mamífero de Costa Rica podría entrar en letargo para la época seca, sus depredadores y parásitos 442
3. La acumulación de grasa depende de que los recursos sean producidos de tal manera que haya una superabundancia disponible inmediatamente antes de la temporada o estación de estrés. Las densidades de insectos están en su punto más alto al comienzo de la estación lluviosa, tropical y en su punto más bajo al final de la estación lluviosa cuando los mamíferos insectívoros necesitarían la mayor cantidad de alimento para la acumulación de grasa. Aunque más variables, los recursos frutales muestran, aproximadamente, el mismo patrón, y la mayoría de las frutas son tan pobres en nutrimentos que harían que la acumulación de grasa fuera fisiológicamente difícil. Las semillas están disponibles durante la época seca, pero hay una merma en su disponibilidad al comienzo de la estación lluviosa, cuando los grandes aguaceros pueden volver inapropiados los lugares subterráneos para una ocupación prolongada. Los mamíferos herbívoros tienen abundantes recursos dis ponibles al final de la estación lluviosa, aunque probable mente también menos escasez durante la estación seca de lo que parece, ya que los refugios ribereños retienen cantidades sustanciales de vegetación frondosa. Algunos mamíferos tropicales de hecho acumulan grasa y la usan como una reserva en períodos de mayor estrés. Ejemplos de esto los camellos, las ovejas de cola gorda, el ganado Brahma, y los humanos con esteatopigia. Un toro Brahma puede subsistir en una temporada seca de
INTRODUCCION tres meses en Africa Oriental, metabolizando la grasa de su
joroba, y la habilidad legendaria del camello para sobre vivir en el desierto puede deberse, en gran medida, a las reservas de grasa en su giba. Probablemente, no es un accidente que la grasa esté almacenada en un bulto en vez de estar esparcida como un abrigo tibio justo debajo de la piel. 4. Las tierras altas, con temperaturas más bajas, posiblemente alivien algunos de los problemas asociados con el letargo tropical, especialmente durante la estación lluviosa cuando es común que haya períodos de una se mana donde hay poca o ninguna insolación o de actividad de insectos. Sin embargo, es sabido que solamente los heterotermos facultativos, como algunos murciélagos, entran en períodos de letargo en tales situaciones. McNab (1969) encontró que la mayoría de los murciélagos neotropicales que examinó, incluyendo Artibeus ja maicensis, son homeotérmicos (temperatura profunda constante del cuerpo endotérmicos). En contraste, Studier y Wilson (1970), encontraron que muchas especies tropi cales, incluyendo A. jamaicensis y otras especies estu diadas por McNab (1969), eran altamente variables en cuanto a capacidades termorreguladoras; la mayoría de las especies mostraron patrones característicos de endotermos no homeotérmicos. Recientemente, Studier y Wilson (1979) mostraron que estas diferencias son el resultado de la duración en cautiverio. Artibeus jamaicensis que era heterotermo al ser capturado, rápidamente se vuelve homeotérmico en cautiverio. Estos autores sugirieron que la regulación térmica depende del estado nutricional de estos animales. En la naturaleza, A. jamaicensis se ali menta de frutas que varían, según las estaciones, de escasas a abundantes; unos murciélagos individuales pueden sufrir un período natural de letargo diurno, mientras que ani males que tienen acceso libre a alimentos constantes y abundantes nunca entran en letargo.
El almacenamiento de alimento a granel conduce a la acumulación de reservas para un estrés futuro, evitando a su vez los problemas asociados con el letargo. Sin em bargo, el almacenaje de semillas y otros recursos, una práctica común entre muchos heterómidos y esciúridos del norte, no es común entre los mamíferos de Costa Rica. Heteromys desmarestianus guarda semillas en el bosque pluvial de la Finca La Selva (Vandermeer 1979); y Liomys salvini hace lo mismo en los bosques caducifolios de Guanacaste (Fleming y Brown 1975). Sin embargo, ambos pertenecen a una familia de acumuladores (Heteromyidae) que probablemente adquirió este comportamiento por evolución en hábitats desértic;os. Son los únicos heterómidos en una fauna de roedores pequeí'ios de cua renta y cinco especies. Además, probablemente, pierden una parte mucho más grande de sus semillas almacenadAs debido a hongos (Janzen 1979) que sus parientes que habitan el desierto y probablemente dependen más de la cosecha diaria de semillas que de sus escondites, (Fleming 1977b). Ciertamente, una proporción mucho más pequefia de las semillas que se encuentran en cualquier hábitat de
Costa Rica, pueden ser escondidas en la tierra sin pérdidas grandes por fungosis y germinación que lo que sucedería en áreas más al norte o más áridas. De hecho, el estrés de la estación seca tropical probablemente se considera menor que el producido por un invierno del norte. Los recursos alimenticios pueden dis minuir O cambiar, pero no se eliminan totalmente para la mayoría de los mamíferos. Durante el afio, muchos tipos de recursos alimenticios especializados están conti nuamente disponibles. Las termitas y las hormigas están disponibles para los osos hormigueros (aunque varían en cuanto a cantidad y calidad con las estaciones), hay sangre de vertebrados para los vaIllpiros, como hay disponibilidad de peces para los murciélagos ictiófagos (Noctilio le porinus). Los mamíferos con dietas más limitadas, a menudo, varían sus recursos alimenticios estacionalmente. Los roedores que se alimentan de semillas durante la época seca, pueden convertirse a insectívoros durante la estación lluviosa o, quizás, pueden adaptar una combinación de frutos, retofios, flores, y hojas. Micronycteris hirsuta, un murciélago que se alimenta de insectos grandes en el follaje durante la mayor parte del afio, cambia a una gran variedad de frutos del sotobosque durante la estación seca (Wilson 1971b). A menudo, la escasez de alimentos en un área puede estar sincronizada con la abundancia en otra. Las poblaciones de insectos en las colinas abiertas son numerosas durante la época lluviosa, pero muy pobres durante la estación seca. Sin embargo, en hábitats riberi nos, sombreados, adyacentes, los insectos son abundantes durante la estación seca (Janzen 1973). Algunos mamíferos de Costa Rica, al igual que otros animales, sin duda, migran localmente para escaparse de los efectos estacionales. En las áreas de bosque caducifo lio atravesadas por franjas de vegetación perennifolia a lo largo de ríos permanentes (v.g., Ríos Cañas, Corobicí, Tempisque, y Potrero que fluyen desde la cordillera volcánica a través de Guanacaste hasta el mar), los congos habitan el bosque caducifolio durante la estación lluviosa y se retiran a la vegetación riberina durante la época seca. Cuando aún había bosques (y ríos), en la estación experi mental de Finca Taboga del Ministerio de Agricultura y Ganadería (1965-70), los vimos en grupos de quizás una tropa por cada 0,5 km o menos, a lo largo del Río Higuerón, en marzo. Aparentemente, los murciélagos frugívoros y nectarívoros que aparecen en grandes números en ciertas especies de árboles en flor y con frutos en Guanacaste, (Hymenaea courbaril, Crescentia alata, Bauhinia ungu lata y B. pauletia, Anacardium excelsum, Spondias mom bin, Brosimum alicastrum, Piper spp., Andira inermis, y Ficus spp.) pueden trasladarse hasta decenas de km en busca de poblaciones de estos árboles que estén con frutos. Las dantas y los pecaríes se trasladan a los pantanos alrededor de la Laguna de Corcovado donde hay Raphia taedigera en el Parque Nacional Corcovado durante la estación seca, cuando están cayendo los frutos de esta palmera. 443
MAMIFEROS ¿Por qué son frugívoros tantos carnívoros costarricenses? Los carnívoros costarricenses comprenden seis félidos, dos cánidos, seis prociónidos, y siete mustélidos. Se sabe o se supone que todos, excepto la nutria (Lutra /ongicaudus) y el puma (Felis conc% r) consumen gran des cantidades de frutas. N. del E. se ha documentado el consumo de frutos de Persea schiedei por pumas de Tala manca. Las mofetas en cautiverio (Mephitis macroura) cuando se les ofrece bananos, huevos y carne, en el Parque Nacional Santa Rosa, comen los bananos con la misma frecuencia que los otros cebos. Las heces del coyote (Canis /atrans) en Santa Rosa están llenas de semillas de
Chomelia spinosa, Cissus rhombifolia, Alibertia edulis, Mani/kara zapota, Ficus spp,. y Genipa americana. Las heces de Eira barbara y de Procyon /otor casi siempre están llenas de semillas de una gran variedad de especies. Los pizotes (Nasua narica). las martillas (Potosflavus) y los olingos (Bassaricyon sumichrasti) son conocidos am pliamente como frugívoros; los pizotes se tragan frutos enteros tan grandes como Spondias Mombin (1-2 cm de largo, 1,5-2 cm de diámetro) y defecan las semillas enteras. Por no tener estos animales estómagos complejos ni ciegos digestivos, probablemente, todos son agentes de disper si6n que muy raras veces digieren las semillas, y SO,8pechamos que las retienen menos de 72 horas. Probable mente, se tragan la pulpa sin masticar el fruto, y por lo tanto las frágiles semillas, que serían molidas por las muelas de un herbívoro, pueden sobrevivir el viaje a través del sistema digestivo de un carnívoro. Los carnívoros a menudo se tragan semillas grandes que un herbívoro rechazaría. Si son "buenos o malos" agentes de dispersi6n, depende de la biología de la planta. El hecho de que los carnívoros pueden convertirse fácilmente en consumidores de frutos maduros (pero no de follaje o de frutos verdes, ni son depredadores de semillas) probablemente se basa en que los frutos maduros dispersa dos por animales son diseñados, evolutivamente, para ser consumidos por vertebrados, como aves, murciélagos, monos, dantas, caballos y guatusas. Por ser similares los sistemas digestivos de los vertebrados, es probable que al haber una fruta que puede ser consumida por un agente de dispersi6n específico, esta fruta también sea comestible para muchas otras especies. Además, parte del diseno de una fruta "buena" no es s6lo incluir en ella azúcares, vitaminas, proteínas y lípidos como recompensa, sino también que estos ingredientes deben estar en "envases celulares" desde los cuales puedan ser fácilmente extraídos por los animales adecuados. Por tener los carnívoros tractos digestivos evolucionados para la extracci6n de nutrimentos de tejidos casi digeridos en su totalidad (debe compararse la facilidad con que se digiere un kilo de carne y grasa con la dificultad de digerir un kilo de ramas y hojas), algunas clases de frutos deben ser similares en lo posible a los alimentos consumidos origi nalmente por los carnívoros� Desde luego, debemos considerar otro enfoque y especular que si la multitud de especies de árboles o de
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frutos que son consumidos por carnívoros costarricenses (y de otros lugares tropicales) fueran nativos del sur de Canadá, quizá los carnívoros norteños serían tan frugívoros como sus parientes tropicales. Es un hecho que los osos, zorros, mapachines, y coyotes de las zonas templadas consumen algunas especies de frutos jugosos o carnosos cuando están disponibles. Quizás, el ténnino "carnívoros" está equivocado; aunque obviamente tienen rasgos especializados para capturar y consumir animales de presa; es probable que en algún momento fueron altamente frugívoros. Una explicaci6n del aumento en la frugivoria entre los carnívoros, es el incremento en el número de fonnas arbóreas. La zorra gris o tigrillo (Urocyon cinereoargen teus). y el tolomuco (Eira barbara) generalmente se ali mentan en los árboles. Hasta cierto grado todos los proció nidos son arbóreos, y las martillas y oHngos son totalmente arbóreos. Todos los gatos también son arbóreos hasta cier to punto, aunque no sabemos de qué modo adquieren los frutos (v.g., Mani/kara zapota) cuyas semillas aparecen en sus heces.
¿Por qué los cazadores de ratones se convierten en cazadores de murciélagos "en los trópicos? Los primeros veinticinco años de este siglo fueron de intensa labor dedicados a la descripción de la fauna de roedores de Norteamérica templada. Los mastoz06logos de esta época, como C. Hart Merriam, Vernon Bailey, Edgar Mearos, E. A. Goldman, y E. W. Nelson, fueron primordialmente sistemáticos con una inclinación hacia la historia natural. La diversidad de la fauna de roedores y la facilidad para capturarlos produjo un período de estudios ecológicos, descriptivos, durante los siguientes vein ticinco años del siglo. Los últimos treinta años han sido del gran florecimiento de estudios que tratan de la dinámica de poblaciones y de la ecología de la comunidad. Durante la primera mitad del siglo, los trabajos o los estudios sobre murciélagos estuvieron esencialmente limitados a la sistemática y a estudios menores, anecdó ticos. La dificultad de estudiar a los animales, de voladores nocturnos, se obvió en parte por el descubrimiento de que se podía capturar a los murciélagos con las redes fmas ("de niebla") que se utilizan para capturar aves. Aunque los antiguos naturalistas pudieron obtener grandes cantidades de murciélagos neotropicales, a me nudo tenían únicamente pocos especímenes, que fueron enviados a los museos europeos para su descripción por los taxónomos. Estos primeros naturali$tas no conocían en su totalidad, las adaptaciones poco comunes de los murcié lagos neotropicales -prueba de ello es la profusión" de nombres genéricos asignados a las especies frugívoras que equivocadamente creían eran vampiros( Vampyrum .
Vampyrops.Vampyre.ssa. Vampyriscus. Vampyrodes).
spCc
La práctica de captura de e ímenes con redes ya se había establecido cuando los mastoz06logos empezaron sus ensayos ecológicos con animales tropicales. Los interesados en el' estudio ecológico de los pequeftos mamíferos tropicales.pequeftos encontraron una fauna de -
.
, "
'
.
IN1RODUCCION
roedores muy pobre que a su vez erá más difícil de muestrear que su contraparte de las zonas templadas. También encontraron una fauna, muy numerosa e intere sante, de murciélagos que se podría estudiar muy fácilmente con el uso de las redes. Aunque esas añagazas abrieron .. nuevas vías de investigación, de ninguna manera constituyen una técnica perfecta de muestreo. Ya que los murciélagos no se distribuyen en el ambiente al azar, deben colocarse las redes en los lugares en donde probablemente se encuentren, cerca de sus refugios, a través de sus corredo res y cerca de fuentes de agua y de alimentos. Las redes se colocan a nivel de suelo, de modo que las especies que, generalmente, vuelan en o cerca del dosel, no sean atrapa das. Muchas especies, principalmente, de insectívoros, tienen sistemas muy sofisticados de ecolocalización capa ces de detectar las redes. La mayoría de las especies pueden memorizar la ubicación de la red y, por lo tanto, esquivarla. A menudo, los depredadores son atraídos a una red llena de murciélagos bulliciosos, de modo que una zarigüeya puede obtener una comida fácil en las redes que no están bien vigiladas. Los estudiantes que no están acostumbrados a trabajar con murciélagos son fácilmente mordidos al tratar de quitarlos de las redes y la posibilidad de contraer rabia por uno de estos mordiscos, aunque poco probable, preocupa a mucha gente. A pesar de todos estos problemas, el uso de las redes ha adelantado el conocimiento de la fauna de murciélagos en Costa Rica, que cuenta con nueve familias, cincuenta y dos géneros, y ciento tres especies. En comparación, los números para los Estados Unidos son, cuatro, quince, y cuarenta. Ecológicamente, la diversidad es aún más sor prendente, debido a que todas las especies de los Estados Unidos son insectívoras, con excepción de unas pocas frugívoras e insectívoras que migran hacia el extremo suroeste del país durante el verano. La fauna costarricense incluye cerca de cuarenta y tres insectívoros, veinticinco frugívoros, once nectarívoros, tres que se alimentan de sangre, dos carnívoros, uno que come pescado, y dieciocho que se alimentan de una combinación de todos estos alimentos. Conforme se conoce mejor los detalles de los hábitos alimenticios, la mayoría de las especies son relega das a esta última categoría (Gardner 1977). La técnica de forrajeo mejor conocida de los murciélagos en todo el mundo es la caza de insectos al vuelo (Wilson 1973a). Estos murciélagos, incluyendo los miembros costarricenses de las familias Emballonuridae, Mormoopidae, Natalidae, Furipteridae, Tyropteridae, Vespertilionidae y Molossidae, tienen sistemas de ecolocalización tan evolucionados que les permite perse guir y capturar los insectos al vuelo (Novick 1977). Quizás, se conoce más acerca de la organización social y del forrajeo en los murciélagos de la familia Emba llonuridae que de cualquier otro grupo en Costa Rica, gracias al excelente trabajo de Bradbury y Vehrencamp (1976a, 1977a, b). Estos autores estudiaron cinco especies (Rhynchonycteris naso. Saccopteryx /eptura. Saccopteryx bilineata. Ba/antiopteryx plicata. Peropteryx kapp/eri) que clasifican los recursos alimenticios según el tamaño de
la presa y la división del hábitat. Las especies más pequeñas tienden a forrajear en grupos mientras que las más grandes 10 hacen solitariamente; todas acoQ).odan sus áreas de búsqueda según cambian los patrones estacionales de abundancia de insectos. La regla fue de grupos pequeños de dos a diez murciélagos para S. leptura y P. kapp/eri; de cinco a cincuenta para R. naso y S. bi/ineata y de grandes colonias de cientos de individuos de B. plicata. Rhynonycteris naso es una de las especies de mur ciélagos costarricenses más pequeñas (4,5 g) y sus nidos en troncos expuestos y en farallones, generalmente cerca de suministros de agua, son notables. En sus refugios se colocan de 2 a 4 cm uno de otro, a menudo en una columna vertical. Están marcados crípticamente con un pelaje grisáceo con líneas blancas en zigzag, y cuando se les molesta vuelan a cualesquiera de los tres a seis sitios que cada colonia usa para d�scansar. La colonia mantiene una territorialidad sobre los cursos de agua adyacentes y sub dividen el área socialmente. Las hembras adultas forrajean juntas en el centro del territorio, mientras que las menores y los machos ocupan la periferia y defienden el territorio contra los congéneres de otras colonias. Las colonias están compuestas de números iguales de machos y hembras aproximadamente, aunque puede haber una domÍnación jerárquica entre los machos. Saccopteryx bilineata fue la primera especie de murciélagos en que se documentó y se describió clara mente una organización social basada en forma de serrallo (Bradbury y Emons 1974). Los machos defienden el territorio, que en general, se encuentra entre las gambas de los grandes árboles. Cada territorio, de cerca de t ml contiene de una a ocho hembras. Los machos tienen un gran repertorio de despliegues vocales, visuales y de olfato que por lo regular ponen en juego en los sitios de descanso. La familia Mormoopidae es endémica de los neo trópicos, emparentadas tan ligado con Phillostomidae que anteriormente se consideraba como una subfamilia de esta (Smith 1972). Estos murciélagos, representados en Costa Rica por cuatro especies del géneroPteronotus. por mucho tiempo han sido los sujetos favoritos para los estudios de ecolocación (Novick 1977) debido, en parte, a sus sistemas de alta intensidad, muy especializados . Las familias Natalidae, Furipteridae, y Thyropteri dae también son endémicas de los Neotrópicos. El murciélago de ventosas (Thyroptera) descansa arrollado en el interior de hojas de Heliconia y para esto está especialmente adaptado, pues se adhiere en el interior de estas hojas por medio de ventosas que tiene en sus muñecas y en sus tobillos (Findley y Wilson 1974; Wilson y Findley 1977). Estos murciélagos pequeños (4g) forman colonias de uno a nueve individuos de ambos sexos y de edades variadas, con una densidad de cerca de cuatro colonias por hectárea en la Península de Osa. Las colonias son so cialmente cohesivas, y debido a la naturaleza efímera de sus lugares de descanso, cada murciélago puede ocupar una hoja solo unos pocos días, debiendo trasladarse a una nueva, de tamaño apropiado (50 a 100 mm de apertura), muy a menudo. 445
MAMIFEROS La familia Vespertilionidae es cosmopolita y en ella
la captura de ranas del piso del bosque (M. Tuttle, como
se encuentran la mayoría de los miembros de la fauna de
per.). El pr6ximo paso 16gico es el de los carnívoros, Phyllostomus hasta tus, Chrotopterus auritus y especialmente Vampyrum spect rum, Vehrencamp, Stiles,
y a la dificultad para capturarlos en redes de niebla. La
que la presa principal de
murciélagos de las zonas templadas. Aunque en Costa Rica hay doce especies, rara vez se les encuentra debido, probablemente, a la combinaci6n de sus escasos números mitad de las especies costarricenses pertenecen al género
Myotis, que cuenta con cerca de sesenta especies en todo el
y Bradbury, encontraron, por medio de rastreo por radio,
V. spect rum en los bosquecillos
caducifolios en Guanacaste, 10 constituyen aves dormidas, se cree que usan el olfato para localizar la presa. Los
mundo, y es el mamífero más ampliamente distribuido, a excepci6n de Homo. Las dos especies de Lasiurus son
murciélagos, aparentemente, se concentran en los pájaros dormidos en la veg.etaci6n y no en huecos en los árboles;
Rica que no sabemos de la existencia de poblaciones que
de presa descansan en comunidades o tienen un fuerte olor.
insectívoros aéreos y deben forrajear dentro del dosel del
los murciélagos vampiros, de
migratorias, pero, se les ha estudiado tan poco en Costa
residan aquí. Todos los vespertili6nidos de Costa Rica son bosque o debajo de éste. La familia de cola libre, Molossidae, es también
insectívora aérea, y se caracteriza por su vuelo rápido a grandes alturas (Findley, Studier, y Wilson 1972) y gene
ralmente forrajea por encima del dosel del bosque o sobre volando cursos de agua. Rara vez se pueden ver las once
sus víctimas pesaron de 20 a 150 g.Muchos de los objetos
El último tipo principal de forrajeo se encuentra en
la familia Desmodontidae,
de la cual hay tres representantes en Costa Rica. El vampiro común Desmodus rotundus,ha recibido la mayor atenci6n (McNab
1973; Tumer 1975).
Aunque, original
mente, quizás, se adapt6 para alimentarse de mamíferos grandes, como venados, dantas y pecaríes, los vampiros han encontrado nuevas y abundantes fuentes de alimentos en los ganados domésticos. El estudio de Turner (1975), en
especies costarricenses, aunque en los áticos de las casas son comunes algunos de estos mol6sidos. Aunque ninguna
La Pacífica, describe los detalles básicos de su historia y
Costa Rica, el murciélago mexicano Tadara brasiliensis es
ros y hembras en celo, con preferencia del ganado suizo
de estas especies ha sido estudiada en forma intensiva, en migratorio y se le ha estudiado en forma extensiva en los
Estados Unidos e intensivamente en las cavernas de Carlsbad (Constantine 1967; Geluso, Altenbach, y Wilson 1976; Wilson, Geluso, y Altenbach 1978; Altenbach, Geluso, y Wilson 1979). Otro patr6n de forrajeo común de los murciélagos insectívoros es el de volar a ras del follaje y los insectos grandes se capturan las hojas o en el suelo. Algunos filost6midos, de la subfamilia Phyllostominae, también se
alimentan de esta manera. Todos estos murciélagos tienen una gran cantidad de características morfol6gicas en
común, que incluyen las orejas largas, las alas cortas y anchas. Pueden moverse a través del follaje lentamente y
con gran maniobrabilidad, aunque se desconoce c6mo
pueden diferenciar entre los insectos y el substrato.
Las dos especies de murciélagos noctili6nidos, Noctilio a/biventris y N. /eporinus, tienen patrones de
documenta las presas más apetecidas, que incluyen teme
sobre el Brahma. Estas preferencias se deben probable
mente a la disponibilidad prolongada de las presas elegi das, mientras están dormidas o quizás también a su química sanguínea. Debido a su extraordinario modo de vida,Desmodus
muestra una gran variedad de adaptaciones interesantes, incluyendo sus habilidades locomotoras en el suelo, inigualadas por otros murciélagos (Altenbach 1979). Estos murciélagos tienen el sentido del olfato sumamente desarrollado (Schmidt 1973), así como el de la vista (Chase
1972) pero su sistema de ecolocalizaci6n es de baja inten
sidad (Novick 1977). Su dentici6n es altamente especiali
zada; los incisivos son agrandados para poder sacar pequeños trozos de carne y los carnasiales cremolares son
casi vestigiales (phillips, Grimes, y Forman
1977). La
saliva contiene anticoagulantes para que la sangre de sus víctimas continúe fluyendo, una vez que muerde el
forrajeo que pueden incluir alguna combinaci6n de insectivoria aérea y rastrojeo de follaje. No etilio
murciélago (DiSanto 1960). El tracto digestivo está modificado para poder recibir grandes cantidades de san
estos murciélagos cazan insectos en el aire, aunque sus
orina altamente concentrada después que los murciélagos llegan a sus lugares de descanso, con los consecuentes
a/biventris forrajea solitario a lo largo de rutas, cerca de 1 m sobre la superficie de cursos de agua. Aparentemente,
grandes patas traseras sugieren que ocasionalmente pue
den atrapar insectos y peces pequeños en la superficie del
agua. El filost6mino Macrophy/lum macrophyllum puede
forrajear en sitios similares con los mismos resultados
(Gardner 1977). El murciélago pescador,N./eporinus, ha
llevado este comportamiento un paso más allá y se especia liza en atrapar peces pequeños en la superficie del agua o muy cerca de ella: forrajea sobre agua dulce o salada. Otros filost6minos han desarrollado un comporta
miento de forrajeo similar sobre la tierra.
Tonatiay Mimon
rasan el follaje en busca de insectos aunque, en ocasiones,
capturan vertebrados pequeños como lagartijas. Trachops cirrhosus también rasa el follaje aunque su especialidad es
446
gre (15 mI por día), que es baja en carbohidratos y grasa, pero alta en proteínas. Esto causa una rápida excreci6n de
problemas del equilibrio de líquidos (McFarland y Wim satt 1969).
Los vampiros constituyen un problema para los
ganaderos, debido tanto a los efectos directos de la pérdida
de sangre de los animales y a las complicaciones indirectas, como las infecciones de los mordiscos y al peligro de contraer otras enfermedades, especialmente la rabia
paralítica. Por ello se han iniciado programas de control de rabia en muchos países de AméricaLatina que normalmen
te incluyen la destrucci6n de poblaciones de vampiros. De
este modo, el hombre ha dado al vampiro una dosis doble de determinismo ambiental-primero por haber introduci-
\
INTRODUCCION do el ganado que hizo que aumentaran grandemente las poblaciones de vampiros y luego controlando poblaciones selectas que interfieren con sus actividades ganaderas. En una población cautiva, en los Jardines Zoológicos de Cincinnati, Milles ( 1 9 80) vio a los compañeros de una colonia alimentando a una hembra que acababa de dar a luz, llevándole sangre de una vasija y luego regurgitándola. En una ocasión, cuando la cría tenía apenas unas pocas semanas y aún estaba amamantándose, la misma madre regurgitaba la sangre, permitiendo que el pequeño la tomara de su hocico. Diaemusyoungii, pariente cercano de Desmodus, se alimenta principalmente de sangre de aves (Sazima y Uleda 1980). Estos murciélagos son expertos en llegar sigilosamente por el lado inferior de una rama hasta un pájaro en su percha, mordiéndolo en un dedo o en la pierna. Aparentemente, esta especie es poco común en Costa Rica, aunque se han capturado algunos ejemplares en la Finca La Pacífica en Guanacaste (Gardner, Laval, y Wilson 1970) y en el Parque Nacional Santa Rosa (T. Fleming como pers.). La tercera especie de vampiros Diphylla ecaudata, también es poco común en Costa Rica, aunque se le conoce de la Península de Osa (Starrett 1976); nosotros hemos capturado individuos en la Finca Paloverde en Guanacaste. Esta especie también se alimenta de sangre de aves (Gard ner 1977). Las especies frugívoras de Costa Rica pertenecen principalmente a las subfamilias de filostómidos Stenoder matinae y Carolliinae. La mayoría de estas especies tienen sus lugares de descanso en el follaje en grupos pequeños o solitariamente. Algunas especies cortan hojas para cons truir techos sobre sus lugares de descanso. En este grupo se incluye a Uroderma bilobatum, Artibeus jamaicensis, Artibeus phaeotis, A. Watsoni, y Ectophylla alba (Foster y Timm 1976. Ectophylla albaes unade las pocas especies que son, casi totalmente, blancas. Estos murciélagos diminutos descansan en grupos pequeños en el lado infe rior de las hojas de Heliconia, las que modifican para formar como tiendas de campaña cortando huecos a ambos lados de la vena central (Tirnm y Mortimer 1976). Tienen una capa no común de melanina subcutánea que cubre el cráneo y que ofrece la protección que de otro modo obtendrían de una piel más oscura (Gardner y Wilson 1971). Artibeus jamaicenis es uno de los murciélagos neotropicales mejor estudiados (Morrison 1978a,b, 1979; Janzen et al. 1976; Fleming 1971). Los higos constituyen un alimento muy apreciado para estos murciélagos, y mucha de su historia natural ha sido estudiada en la Isla Barro Colorado de Panamá, en donde hay gran cantidad de higuerones (Ficus sp.). Los machos defienden sus harenes en cuatro a once árboles huecos. Marrison (1978a) usó la radio para seguir su patrón de vuelo de rutina hasta un árbol de higo, de donde tomaban el fruto y volaban hasta cientos de metros para colgarse y consumir su alimento. Luego, vuelven por otro fruto, consumiendo hasta 10 higos por noche de este modo. Se puede reconocer un comedero por la cantidad de fragmentos masticados de Ficus que se
acumula debajo. Hemos visto áreas en Barro Colorado en donde la tierra está llena de estos desechos cubriendo varios metros cuadrados. Estos murciélagos comen más higos que los requeridos con fines calóricos, y producen orina muy diluida en comparación con la de la mayoría de los mamíferos (E. H. S tudier, como pers.). Esto sugiere que están digiriendo cantidades excesivas de frutos para obtener suficientes minerales menores u otros nutrimentos escasos, como sal y proteínas. No se sabe por qué se alejan del árbol para consumir las frutas. En la subfamilia Carollineae hay solamente un género, Carollia, con cuatro especies en Costa Rica. Carolliaperspicillata ha sido objeto de estudios intensivos con respecto al comportamiento de forrajeo en el Parque Nacional Santa Rosa (Heithaus y Fleming 1978). Estos murciélagos tienden a descansar en colonias de más de cien individuos en cuevas pequeñas, aunque algunos individuos descansan en árboles huecos y solitariamente en la vegetación. De estos abrigos diurnos, los murciélagos vuelan un promedio de 1,6 km hacia sus comederos, y tienen un promedio de 1,5 km en ir y venir entre dos a seis comederos. Piper spp. Constituye más del 50% de su dieta, y sus abrigos nocturnos se encuentran generalmente de 30 a 40 m de distancia de las fuentes de alimento. Estos murciélagos efectúan hasta 40 viajes por noche entre sus comederos y los sitios nocturnos de descanso. Este patrón es parecido al descrito para Artibeus jamaicensis, que se alimenta de higos (Morrison 1978a), excepto qu eArtibeus hace menos viajes con frutos más grandes y a mayores distancias (también ver Janzen et al. 1976). Los murciélagos nectarívoros de Costa Rica perte necen principalmente a la subfamilia de filostómidos Glossophaginae. Estos murciélagos, de rostro y lengua carac-terísticamente alargados y dentición reducida, revo lotean frente a las flores para alimentarse de su néctar y po len. La especie más común del país es Glossophaga soricina de los bosques de crecimiento secundario, que se alimenta de frutas y, ocasionalmente, de insectos y de néctar (Howell y Burch 1974; Gardner 1977). Por lo menos un filostómino Phyllostomus discolor, también se alimenta principalmente de néctar y de polen (Gardner 1977). Heithaus, Fleming y Opler (1975) encontraron cantidades considerables de polen en las especies frugívoras Artibeus jamaicensis, A. lituratus, A. phaeotis, Sturnina lilium, y Carollia perspicillata. Sus datos sugieren que hay cambios estacionales entre frugivoria en la estación húmeda y nectarivoria en la seca. Los patrones de visitas que encontraron Heithaus, Opler y Baker (1974) varían entre el murciélago grande Phyllostomus discolor y el pequeño Glossophaga soricina y entre las manchas de Bauhinia pauletia en la Finca La Pacífica. Los individuos de Phyllostomus discolor forrajean en grupos, agarran las ramas altas de la planta y tiran las flores hacia abajo, beben el néctar y, apa rentemente, se concentran en Bauhinia. Los individuos deGlossophaga soricina forrajean solitariamente, revolotean frente a las flores altas como las bajas, toman pequeñas cantidades de néctar y, aparentemente, se espe cializan menos sobre B auhinia. 447
MAMIFEROS
Esta diversidad. en el uso de los recursos por los murciélagos. hace posible comparar y contrastar las faunas de distintas partes del mundo. Los zooge6grafos analíticos nonnalmente comparan los valores de traslape calculados sobre la base de los taxa que comparten diferentes regiones (Simpson 1964; Wilson 1964). Este tipo de análisis muestra que la fauna neotropical de murciélagos es la más íntimamente emparentada con la Neártica. resultado que no es sorprendente. ya que el patrón común en todo el mundo es para áreas',contiIDJas más semejantes (Wilson 1973a). Sin embarg!)'"un,análisis similar basado en la diversidad trófica:reyelA que los resultados ecológicos más satisfactorios en JaJauna neotropical son más parecidos a la australiana. la oriental, y 'lá etíope, y menos a las neárticas y paleárticas.;(Wilson 1973a). La diMersidad trófica"de'los murciélagos se corre laciona con varios aspectos morfológicos. Una de las más interesantes correlaciones es,entre los hábitos alimenticios o el tipo de forrajeo y el tamafio del cerebro (Eisenberg y Wilson 1979). Uls'rela€iones más bajas entre el peso del cerebro y el peso c�ral Se.encuentran en los insectívoros aéreos y las más altas en los frugívoros y nectarívoros. El tamafio del cerebro en los rasadores de follaje, los pesca dores, los vampiros y en los carnívoros, es más bien intennedio. El cerebro de los insectívoros aéreos es tan pequefio como el de los miembros primitivos y existentes del orden Insectívora. Supuestamente, los murciélagos han evolu cionado de insectívoros terrestres y el tamafio del cerebro ha comelacionado parejamente a los comportamientos de forrajeo y de hábitos alimenticios. Quizás, la captura de insectos voladores se puede llevar a cabo meramente por ,un patrón (de comportamiento) estereotipado basado en la ecolocalización. Por otro lado, los frugívoros pueden necesitar de cerebros más grandes para acomodar los impulsos de una gran cantidad de modalidades sensoriales que se usan en la localización y el consumo de recursos ali menticios, que a su vez están programados estacional mente. No solamente deben saber en dónde encontrar su alimento en el momento actual, sino que también deben elaborar un censo del hábitat suficientemente bueno para saber adónde encontrar el alimento la semana próxima. Este mismo procedimiento fue postulado para los orangu tanes (Hardy y Bennett 1979). Estas correlaciones atraviesan las líneas filogené ticas de tal manera que el paralelismo resulta poco pro bable. La relación entre el peso del cerebro y el corporal en los filostómidos costarricenses es comparable con el de los pteropódidos del Viejo Mundo los zorros voladores, que también se alimentan de frutas y de néctar. De igual manera, las relaciones de peso cerebro/cuerpo bajas, que se ven en los insectívoros aéreos del Nuevo Mundo se en cuentran también en los grupos endémicos del Viejo •
Mundo. Antes de abandonar el tema de los murciélagos, de bemos repasar, brevemente, algunos de los patrones demográficos interesantes que están siendo descubiertos. Los mamíferos terrestres pequefios tienden a alcanzar la madurez sexual en unos pocos meses y tienen períodos de 448
gestación cortos y camadas grandes, varias de ellas por afio y viven, únicamente, uno o dos aflos. Al contrario, la mayoría de los murciélagos necesitan de varios meses a un afio para alcanzar la madurez sexual, tienen períodos de gestación de 2 a 6 meses, un solo hijo por camada, única mente una o dos camadas por afio, y alcanzan una edad hasta de 30 aflos (Keen y Hitchcock 1980). El comportamiento reproductivo de los murciélagos costarricenses muestra cuatro patrones básicos que se cree son un proceso continuo (Wilson 1973b). El ciclo básico en las especies de la zona templada es para producir únicamente una camada por afio en una época en que los recursos alimenticios son abundantes. Este patrón se ve en Costa Rica en muchas especies insectívoras (Wilson y Findley 1971; Mares y Wilson 1971; Fleming, Hooper, y Wilson 1972; Bradbury y Vehrencampo 1977b). Estos murciélagos tienden a programar sus esfuerzos reproduc tivos de modo que se destetan las crías cuando hay mayor disponibilidad de alimentos (generalmente a la entrada de la estación lluviosa). La mayoría de las especies frugívoras y nectarívoras tienen dos camadas por afio (Wilson 1979). Algunas de las especies insectívoras puede seguir este patrón si en sus hábitats hay recursos alimenticios estables (Bradbury y Vehrencmp 1977b). El patrón típico de las especies frugívoras y nectarívoras es el de destetar la primera cría al principio de la estación lluviosa, luego tienen un estro post parto, y destetan la segunda cría al final de esta época. Luego sigue un período de diapausa sexual, que gene ralmente dura unos pocos meses, para comenzar de nuevo el ciclo. Una variación interesante de este patrón se ve en Artibeusjamaicensis (Fleming 1971), que tienen un estro postparto después de la segunda camada pero el blastocisto implantado se desarrolla muy lentamente durante toda la época lluviosa, hasta entrada la época seca. Luego se acelera el desarrollo y la cría está lista para el destete durante el tiempo en que nonnalmente se destetan las primeras crías del año en otras especies de murciélagos. Myotis nigricans, un vespertiliónido insectívoro pequefio, sigue el tercer patrón del poliestro estacional. Se producen hasta tres camadas sucesivamente cada afio, con una diapausa sexual corta al final de la estación lluviosa (Wilson y Findley 1970; Wilson 1971a). El cuarto patrón, poliestro no estacional, se ve en los vampiros, Desmodus rotundus (Wilson 1979). Estos murciélagos gozan de una fuente de alimentos relativa mente estable, y en la mayoría de los lugares tienden a re producirse durante todo el año; sin embargo, los períodos largos de gestación (6-7 meses) y de lactancia (3-9 meses) quizás implican que las hembras, individualmente, pro ducen menos crías por afio (Schmidt y Manske 1973). En resumen, los ciclos reproductivos en los murciélagos parecen estar fuertemente influenciados por la disponibilidad de alimentos, lo que a su vez se corre laciona fuertemente con los patrones estacionales de pre cipitación. En apariencia, en la mayoría de los casos, los patrones de reproducción se encauzan hacia el destete en las épocas más favorables, y el estrés de la gestación y de la lactancia son menos críticos de lo que se suponía
INTRODUCCION
anteriormente (Fleming, Hooper, y Wilson 1972; Bradbury y Vehrencamp 1977b; Wilson 1979). ¿Qué es especialmente tropical de la fauna de mamíferos éostarricenses? Los monos, los osos hormigueros, los perezosos y los murciélagos no insectívoros son mamíferos ecoló gicamenteespeciales que se encuentran en Costa Rica. Los pequeños roedores costarricenses pequeños no parecen ser especialmente diferentes de sus contrapartes extra tropicales. Las guatusas y los tepeizcuintes parecen no ser de los trópicos, aunque su gran tamaño, sus camadas pequeñas, el prolongado cuido de las crías y su gran longevidad constituyen, hasta cierto punto, rasgos parale los con los de roedores de las zonas templadas, como los castores y puercoespines, armadillos, saínos, prociónidos frugívoros y marsupiales que también invaden los hábitats extratropicales. Aparte de una pequeña tendencia hacia una frugivoria incrementada ya discutida, los carnívoros tropicales son poco excepcionales. HORMIGUEROS
Los mamíferos que comen principalmente hormigas y termitas se encuentran en todos los trópicos del mundo'y rara vez fuera de ellos (cf. Bequaert 1922), aunque los osos se aproximan a este hábito dietético con respecto a las hormigas en ciertas épocas del año. Cada tipo principal de hormiguero- equidnas, pangolines, hormigueros afri canos, y osos hormigueros -probablemente evolucionó independientemente. Casi todos carecen de dientes, tienen lenguas largas, pegajosas, garras grandes y patas fuertes. Probablemente, los osos hormigueros están excluidos de las regiones extratropicales debido a la ausencia de grandes colonias de termitas (Y. Lubin, como per.) y también porque las grandes colonias de hormigas generalmente son inaccesibles durante el invierno. Los tres osos hormigueros costarricenses son muy diferentes entre sí. El oso hormiguero gigante (Myr mecophaga tridactyla es un habitante terrestre, del bosque grande (20 kg) . Tamandua mexicana de tamaño medio, es trepador. Es el oso hormiguero que se encuentra con más frecuencia en Costa Rica, tanto en el suelo como en los árboles. La especie más pequeña, el hormiguero sedoso, (Cyclopes didactylus), es casi totalmente arbóreo y rara vez se deja ver. PEREZOSOS
Las dos especies son Bradypus variegatus, perezoso de tres dedos, y Choloepus hoffmani, el de dos dedos. Ambos están especializados para poder ingerir pequefias cantidades de alimentos muy difíciles de digerir, princi palmente hojas maduras de árboles. Los perezosos ocupan menos recursos por día que la mayoría de los mamíferos y tienen una serie de características propias, tales como su
proverbial comportamiento letárgico períodos largos entre defecaciones y una temperatura corporal variable, casi poiquilotérmica (Goffart 1971; Montgomery y Sundquist 1978). Generalmente, es más fácil ver a Bradypus porque está activo durante el día, mientras que Choloepus es nocturno y pasa el día durmiendo, a menudo entre grandes montones de hojas (Montgomery·'3 Sunquist 1978). Ambos tienen piel excepcionalmente gruesa. En la Isla Barro Colorado hay 8,5 individuos de ,Bradypus por hectárea, lo que se considera una densidad alta para un mamífero tropical grande (Montgomery y Sunquist 1975). Cada animal ocupa un territorio de menos de 2 ha y puede comer tanto las hojas maduras como las tiernas de cin cuenta árboles de hasta treinta especies. Su digestión es tan lenta, que las tasas deben medirse en días y no en horas. Los perezosos descienden del dosel aproximadamente una vez por semana para defecar. Aunque no hay análisis de sus heces, éstas, probablemente, contienen residuos altamente concentrados de compuestos secundarios no digeridos (ligninas, taninos, etc.). Las madres cargan sus crías destetadas durante algunos meses,dándoles así la oportunidad de conocer los árboles que brindan sustento y luego se aleja dejándoles el territorio hogarefio; Este sistema de dispersión probable mente reduce al mínino la competencia intraespecífica por los recursos alimenticios (Montgomery y Sunquist 1978). Aunque no hay perezosos en el Viejo Mundo, la folivoria arbórea existe en una gran cantidad de primates. La ausencia de perezosos en la zona templada puede ser el resultado de problemas termorregulatorios que, a su vez, son condicionados por sus hábitos alimenticios. MONOS
Las cuatro especies de monos costarricenses fueron discutidas anteriormente. Los primateswS0n otro grupo esencialmente restringido a los trópicos,:Y"su las zonas templadas no es sorprendente.ya-:que los huma nos son los únicos primates contemporáneos que se adap tan conspicuamente a muchos hábitats extratropicales y, obviamente,emplean otros recursos,además de su propia carne y sangre para contrarrestar su ambiente. Uno de los rasgos verdaderamente especiales de la humanidad es la propensión y la habilidad para almacenar y distribuir grandes cantidades de alimento para épocas de escasez. Es tentador argumentar que los inviernos nortefios serían demasiado traumáticos para los monos arbóreos en términos del alto riesgo de exposición a las inclemencias climáticas, la poca disponibilidad de alimentos y por los peligros de la depredación; sin embargo, hay una población de monos aulladores que con muy poca ayuda externa, aparentemente prosperan en un bosque caducifolio, en Francia. Aunque los bosques nortefios, carentes de bejucos, pueden constituir un sustrato inadecuado, los monos, en apariencia se movilizan bastante bien en los bosques tropicales sin bejucos. Sospechamos que la es casez de alimentos durante todo el afio sería el verdadero
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MAMIFEROS problema para un primate arbóreo extratropical. Un mono muy gordo podría muy bien resistir un invierno norteño, pero su movilidad arbórea se vería severamente reducida y sus sitios de refugio serían muy escasos. Entre todos los mamíferos mencionados, anterior mente, es obvio que no hay un factor único que les impida existir en hábitats extratropicales, ni hay un solo hábitat característico que constituya una barrera absoluta. Por ejemplo, todos estos grupos de mamíferos muestran en algunas de sus especies o poblaciones la habilidad de poder resistir algún grado de enfriamiento o de desecación. Se cree que la competencia con otros animales constituye una explicación del porqué no se encuentran en los hábitats extratropicales. En verdad, no se ha ahondado en el problema de la competencia en la naturaleza ya sea directa, indirecta o difusa. Dándole otro sesgo a este asunto, también vemos que hay una gran cantidad de mamíferos terrestres que no penetran en los trópicos en general, tampoco en Costa Rica, en particular. Los osos no están representados, y es fácil explicar su ausencia en vista de la poca disponibilidad de grandes cantidades de recursos alimenticios (grandes cosechas de bellotas de roble, arribadas de salmones, frutos, venados muertos a causa del invierno, etc.). Los carnívoros sociales ambulantes, aparentemente, necesitan poblaciones más grandes de presas que las que se encuen tran en actualidad en los bosques costarricenses. Los roedores sociales (castores, ratas almizcleras, marmotas, etc.), aparentemente, carecen de grandes suministros natu rales de plantas comestibles (aunque el capibara es la contraparte de castores y ratas almizcleras). Lo mismo puede decirse de los cérvidos mayores. Sin embargo, si la megafauna del Pleistoceno no hubiera desaparecido, hubiera ayudado a mantener abiertas más áreas de pasti zales, generando así hábitats para su propio sustento y para el de las formas más pequeñas. ¿Cuál fue el destino de la megafauna del Pleistoceno?
Hay varias razones para creer que la fauna de mamíferos grandes que deambulaban por Norte América hace unos diez a sesenta millones de añós también se encontraban en los bosques de Costa Rica. En primer lugar, hay fósiles de caballos del Pleistoceno (Equus fraternus) en varios lugares de Costa Rica, incluyendo la Provincia de Guanacaste (L. Gómez, como pers.) en donde prosperan los caballos contemporáneos, al igual que sucede con los gonfotéridos (Snarskis, Gamboa, y Fonseca 1977; L. Gómez, como pers.), y hay un único registro de un perezoso de terrestre de la región de San Carlos en el Norte de Costa Rica (L. Gómez, como pers.). La presencia de estos animales hace posible creer que también algunos de los carnívoros y herbívoros asociados también se encontra ban aquí. En segundo lugar, en Venezuela y en México hay más fósiles de estos grupos, incluyendo los sitios en donde fueron cazados y muertos por los antiguos humanos (Bryan et al. 1978). A juzgar por la amplia extensión del hábitat de los grandes animales contemporáneos en Africa, es probable que los animales que había en el sur de Norte 450
América y en el norte de América del Sur, también se encontraban en Costa Rica. En tercer lugar, los caballos y el ganado mantienen poblaciones reproductivas fuertes en varios lugares de Costa Rica, aun cuando se les abaadona a su suerte (incluyendo el bosque casi virgen del Parque Nacional Corcovado y en Guanacaste). Suponiendo que hubo mamíferos grandes aquí, ¿adónde se fueron? No hay razón para creer que Costa Rica en su totalidad sufrió un dramático cambio climático hace diez mil años. Martin ( 1 973) postuló que los cazadores del Pleistoceno, al descender, rápidamente, sobre poblaciones de mamíferos grandes y mansos, prontamente, dieron cuenta de ellos, ya que eran lerdos para aprender cómo defenderse de sus enemigos, además sus conductas eran especialmente vulnerables a los métodos de caza de los humanos. La escasez de depósitos de fósiles, en los trópicos, hace que este tipo de especulación sea difícil de verificar. Sin embargo, parte del problema es que aparen temente los trópicos por lo general no son apropiados para la conservación de fósiles. En menos de un año lo único que queda, en el bosque pluvial, del cadáver de un caballo o de una vaca es el cráneo y poco después únicamente los dientes. Lo mismo sucede con los mamíferos más grandes una vez que ha comenzado la estación lluviosa. Uno de nosotros (Janzen ) comprobó que únicamente quedaban los dientes y fragmentos de la calavera de un elefante en un bosque pluvial de Camerún después de 7 meses de haber muerto; solo fue visitado por los carroñeros naturales. En un lugar s i m ilar únicamente los molares en descomposición quedaban de una elefante que tenía dos años de muerta. Los trópicos húmedos son lugares notoria mente pobres para la preservación de restos de animales, Jo cual es obvio por la rápida tasa de descomposición, tanto en tierra como en el agua. ¿Y esto cómo nos afecta? Es cierto que en todo tiempo se están extinguiendo animales y que este cambio es una parte integral del proceso evolu tivo. Sin embargo, parece posible que los hábitats "natu rales" que se estudian actualmente en Costa Rica han soportado diez mil años de ajustes ecológicos junto a la flora y la fauna sobrevivientes, aunque muchos de estos cambios ecológicos aún no han ocurrido. Los hábitats deben estar liberalmente provistos de anacronismos, tales como grandes cosechas de frutos carnosos de grandes semillas, que no sean consumidos por los mamíferos contemporáneos. Además, las espinas y otras defensas mecánicas y químicas de las partes vegetativas están ampliamente distribuidas, pero, ¿de cuáles enemigos se están protegiendo las plantas (Janzen y Martin 1982)? Por ejemplo, los frutos grandes, de Enterolobium
cyclocarpum, Pithecellobium saman, Hymenaea courbaril, Annonapurpurea, Sapranthus palanga. Cassia grandeis Acaciafarnesiana. Crescentia alata. y Guazuma ulmifolia son únicamente partes de las especies de Gua
nacaste que son consumidas por caballos y ganado y que probablemente fueron dispersadas por la megafauna del Pleistoceno. Estas plantas es probable que tengan distri buciones y densidades diferentes entre los hábitats actua les que sus principales agentes anteriores de dispersión. Ciertamente, una mezcla de pasti..zales y bosques, poblada
IN1RODUCCION
por caballos y ganado deambulando libremente, es quizás un hábitat más "natural" que aquel de los bosques inaltera dos precolombinos, que en la actualidad están protegiendo los parques naturales de Costa Rica. ¿ Cuán eficientes son los mamíferos costarricenses como dispersores de semillas? La dispersi6n de semillas por mamíferos costa rricenses parece ser sencilla. Los mamíferos consumen los frutos y desechan o defecan las semillas en otras partes, o se las llevan lejos para luego comerlas (escondites, come deros y almacenes), pero por varias razones no las comen o destruyen. Sin embargo, para demostrar la engañosa naturaleza de aspecto simplista, a continuaci6n se men cionan algunos de los puntos claves del estudio actual sobre los caballos, los ratones espinosos, y las semillas de guanacaste en el Parque Nacional Santa Rosa. Los caballos consumen ávidamente los frutos del árbol de guanacaste (Enterolobium cyclocarpum), recién caídas y luego las semillas sin germinar aparecen en su estiércol (Janzen 198 1c), las que luego germinan para producir robustas plántulas. Sin embargo, cuando el ca ballo está masticando los frutos, escupe 40 a 60% de las semillas (Janzen 1 98 1b). Algunas de estas semillas son escarificadas por los molares del caballo lo que eleva inmediatamente el porcentaje de germinaci6n al entrar en contacto con el suelo húmedo, desde cerca de 3 a l O a 15 % en la mayoría de los casos. Sin embargo, las semillas escupidas permanecen debajo del árbol progenitor, en donde serán consumidas por los ratones espinosos (Liomys salvini) en casi su totalidad si el árbol se encuentra en el bosque. A partir del segundo día después que las semillas han sido consumidas por el caballo, comienza a aparecer un porcentaje muy pequeño de ellas cada día en la boñiga, hasta cerca del día 1 0- 15, según el caballo. Luego, después de varias semanas, aparecen aún más semillas, esporá dicamente. Las semillas en el estiércol se encuentran en tres estados. Cerca del 90% está sin germinar y no germinan si se les pone en agua. Están vivas pero sin escarificar. Cerca de 1 a 3% están suaves, a punto de ger minar, aún viables; estás semillas producen plántulas que brotan de la boñiga (su destino se determina por el hábitat, la estaci6n, la actividad de los escarabajos coprófagos, y por la exposición y el microambiente de la boñiga). Un porcentaje igual de las semillas defecadas es suave, recien temente germinadas y muertas por los procesos digestivos del caballo. La mayoría de las semillas tragadas por los caballos nunca aparecen en la boñiga y aparentemente son digeridas o permanecen (¿en el ciego?) durante muchos meses. Los fragmentos de la testa se encuentran con frecuencia en la boñiga, aunque botones no digeribles, usados como controles, permanecen dentro del caballo durante varios meses. De acuerdo con lo expresado anteriormente, aun la defecación de más semillas en la boñiga no es indicio de que el caballo sea un "buen" agente de dispersión de las semillas de guanacaste. Cuando la boñiga de caballo que contiene semillas de guanacaste permanece en el bosque
caducifolio de Gl,UUlacaste, los ratones espinosos la en cuentran en 1-2 noches y se comen las semillas. La tasa de localizaci6n de semillas libres de boftiga es bastante menor. Sin embargo, si la boftiga se deposita en un potrero abierto a varios cientos de metros del bosque, las semillas que se encuentran en ella germinan sin ningún impedi mento (aunque las plántulas a veces son consumidas por Sigmodon hispidus). Aún no sabemos el destino de estas plántulas de guanacaste en pastizales abiertos, aunque deben morir en grandes cantidades a causa del fuego y la deshidrataci6n durante la estaci6n seca. Cuando el ganado consume los frutos de guanacaste, escupe menos del 5% de las semillas y pasa casi el total del resto sin germinar en los siguientes 1 0 días; hasta la mitad de estas semillas puede aparecer en su boniga entre los días 4-5. La danta Tapirus bairdii, aunque consume menos frutos de guanacaste, escupe casi tantas semillas como los caballos, digiere por lo menos 70% de ellas, pero defeca en el agua (Janzen 198 1a), lo que coloca las semillas en un hábitat fuera del alcance de Liomys salvini, lo que aumenta bastante la probabilidad de que la plántula 'vaya a parar a un suelo de grava, libre de competencia y bien irrigada, o a la orilla de un río, un hábitat a menudo ocupado por árboles de guanacaste. Si no hay animales que consuman los frutos de guanacaste recién caídos, permanecen indehiscentes durante los siguientes 1 -2 meses de la estación seca y luego se pudren durante los primeros dos meses de la estaci6n lluviosa. En los pastizales, las semillas pueden formar parte del banco de suelos y quizás germinen en años venideros al escarificarse la dura testa por reacciones químicas del suelo. En el bosque, la poblaci6n residente de Liomys abre los frutos y lleva las semillas a sus escondrijos subterráneos (aunque consumen algunas de ellas al ins tante). Si las semillas están empezando a germinar, estos ratones remueven la testa y se las comen directamente. En el laboratorio , un ratón adulto puede mantener su peso con una dieta única de cerca de 1 0- 1 3 semillas germinadas: por lo menos durante un mes (Hallwachs y Janzen 1 983). Al igual, si un ralÓn roe la testa en un extremo y se come el contenido duro de la semilla, puede mantener su peso corporal con una dieta única de 6-7 semillas por día, igualmente durante un mes. Un gran número de estas semillas duras tiene muescas en 1 -4 lugares en el extremo; estás semillas germinan inmediatamente cuando se les coloca en agua o en suelo húmedo, y luego se las come el ratón (W. Hallwachs como pers.). Lo que no sabemos es el destino de las semillas de guanacaste que el ratón esconde bajo tierra y que ahí permanecen, ya sea porque el ratón muere o porque no las puede encontrar de nuevo. Como se dijo, anteriormente, el ratón espinoso es un ávido recolector de semillas de guanacaste, al igual que de otras especies, que recoge de la boñiga de caballo (Janzen 1972b,c). S i se colocan cuarenta masas de boñiga (una deposición normal de un caballo adulto pesa cerca de 1 ,5 kg) en el bosque, cada una con veinte semillas de gua nacaste, generalmente Liomys de los bosques altos del Parque Nacional Santa Rosa, recaudan las semillas durante la primera noche. El tamaño del montón de boñiga 451
MAMIFEROS
no tiene importancia; si se entierran de veinte a quinientas semillas en el centro de algunos de estos montones de hasta 1 5 kg de boftiga de caballo, los ratones descubren y remueven de 99 a lOü% de ellas durante la primera o la segunda noche. La boñiga de ganado, que es más líquida y más cáustica, a veces retiene las semillas hasta por cuatro días, a pesar de las actividades de Liomys, las semillas de guanacaste colocadas en el mismo bosque, pero sin estar dentro de boñiga, a menudo permanecen hasta una semana antes de que sean removidas. En algunas ocasiones es más efectivo para atrapar ratones la boñiga de caballo que la avena o la mantequilla de maní, aunque para esta se necesita que haya semillas de guanacaste. Todos los mamíferos consumidores de semillas y frugívoros probablemente son dispersores de semillas para algunas especies de plantas costarricenses. Sin embargo, hay muchas variables particulares a cada semilla y a cada animal. Los pizotes, los monos ardilla y los congos consumen los frutos de Spondias Mombim enteros, y defecan las nueces grandes en 1 ó 2 días. Los caballos, y una danta cautiva, sin embargo, mastican ávidamente la pulpa del fruto y desechan la nuez (en la naturaleza, bajo el árbol madre). Los tepeizcuintes también se comen la pulpa y, a menudo, entierran las nueces (Smythe 1 978). Muchos animales consumen higos y, aparente mente, no muelen las semillas, quizás, por ser demasiado pequeñas. Los murciélagos Artibeus son los campeones consumidores de higos (Morrison 1 978a; Janzen 1979), pero, la dispersión de las semillas es complicada. Se llevan el higo desde el árbol madre hacia comederos a decenas de metros de distancia (ver comportamiento similar con frutos de Andira en Guanacaste, Janzen et al. 1976) y muerden la pared exterior del higo y el flósculo interior. Después de masticar esta mezcla y de consumir los jugos, desechan la fibra. , Estos rechazos se pueden acumular en cientos debajo del comedero de un solo murciélago, y cada uno de ellos contiene un promedio de cerca de una semilla viable (las demás semillas son cápsulas vacías, ya abando nadas por las avispas). Sin embargo, mientras el mur ciélago se está alimentando de higos, de algún modo está removiendo una pequeña cantidad de semillas viables, junto con los jugos. Estas semillas aparecen en las heces y un único bolo fecal puede contener hasta cincuenta de ellas. Estos bolos fecales son ampliamente diseminados sobre la vegetación y el suelo, así como alrededor de los comederos. Después de recoger excremento de muchas especies de mamíferos en Costa Rica y en muchos hábitats, nos queda la impresión general de que los mamíferos generan semilleros muy amplios y difusos cuyos números, a menudo, contienen picos pequeños o intensos y líneas de contorno (v.g., 55.000 semillas de Piper auritum debajo de un comedero de murciélagos del Parque Nacional; (Janzen 1 978a). Es corriente encontrar en un montículo de heces de mono varios cientos de semillas de Genipa americana, Chomelia spinosa, y Alibertia edulis en el Parque Nacional Santa Rosa. Por otro lado, sospechamos que hay una mayor cantidad de mortalidad de semillas en la dispersión por mamíferos de lo que se creía anteriormente. Los saínos 452
casi nunca pasan las semillas enteras y son duchos en abrir aquellas que requieren una presión de cientos de libras para quebrarlas (v.g, Janzen y Higgins 1 979; Kiltie 1 979). La bof!.iga de las dantas casi nunca contiene semillas viables, aunque en ella son comunes los fragmentos de la testa. Los venados, generalmente, escupen las semillas, excepto las muy pequeñas. Aun los ratones como Oryzomys, Sigmo ton, y Liomys muelen las semillas diminutas de frutos como M untingia ealabura y Fieus spp., mientras que defe can algunas enteras (W. Hallwachs, como pers.). Se debe ser muy cauteloso al interpretar la dispersión de semillas por mamíferos por otras dos razones. En primer lugar, como se mencionó anteriormente, en la interacción de los mamíferos con las semillas de gua nacaste, es muy importante describir detalladamente el lugar de defecación, así como el hecho que las semillas están marcadas con un olor conspicuo durante un tiempo después de la defecación. En segundo lugar, muchos mamíferos consumen semillas inmaduras, lo que los con vierte en depredadores en lugar de dispersores. Los monos y las ardillas son muy dañinos, pues además de matar las semillas directamente al comer los frutos inmaduros y algunas de las semillas, las semillas restantes, a menudo, mueren aun sin estar dañadas.
¿ Cuáles son los obstáculos especiales que ofrece Costa Rica a un mamífero? Con respecto a los rasgos generales de su ambiente físico, Costa Rica es casi tan hospitalaria, como cualquier otro país tropical. Nunca se ha registrado una nevada aquí y aunque durante la noche la temperatura puede bajar hasta 3°C en las cimas de los montes más altos, las temperaturas más bajas durante el día oscilan entre 5"C y 15"C N. del E. Se han registrado menores mínimas y oscilaciones más severas en el país, el Herrera, W. 1986. Clima de Costa Rica. EUNED. Estos extremos, aparentemente no son un reto instantáneo para un animal de sangre caliente. Sin embargo, un reto ambiental, como una baja en la tempera tura, es también una función del régimen de temperatura en la queel animal en forma normal vive. Muy bien, puede ser que los extremos, aparentemente pequeños, en la tempera tura que encuentra un mamífero costarricense al trasla darse a través de los gradientes de elevación sean exigen cias severas, extremos que quizá parezcan menores a nosotros que estamos acostumbrados a las fluctuaciones extratropicales, (Janzen 1967). Aunque en Costa Rica hay (y hubo) áreas extensas de bosque caducifolios, éstos son muy diferentes a los bosques caducifolios de México y de Venezuela, ya que las bajuras de Guanacaste están cruzadas a intervalos frecuen tes por ríos permanentes desde las vertientes de los vol canes hacia el Pacífico, los que constituyen oasis durante la estación seca, en donde los mamíferos encuentran con centraciones de agua, sombra, frutos y follaje, además de animales de presa. Durante el Pleistoceno, esta vegetación riberina, probablemente, sostuvo la misma carga concen trada que en la actualidad experimenta la vegetación ribe rina del Africa Oriental durante la época seca. Es obvio
INTRODUCCION
que la estación seca signifique una escasez de agua para la mayoría de los mamíferos y lógicamente limite sus movimientos, aunque el reto no sea tan severo como sería si no hubiera hábitats húmedos cercanos y si no hubiera algunos recursos permanentes de la estación lluviosa. Hay huecos en los árboles que contienen agua potable (Glander 1978), muchos árboles con frutos jugosos (producto del agua subterránea acumulada durante las lluvias), y fuentes locales y afloramientos de aguas subterráneas. Durante esta época hay en el Parque Nacional Santa Rosa una fuente que contiene un volumen de cerca de 8 litros de agua en cualquier momento y la visitan diariamente varios vena dos, de cinco a quince piwtes, de cinco a quince saínos, de dos a cinco taltuzas, de cinco a veinte monos cara blanca y gran cantidad de pájaros. Por otro lado, las frecuentes lluvias durante la estación húmeda, hacen que m uchas cavidades subterráneas sean inhabitables como nidos y refugios de mamíferos. Los troncos y los árboles muertos en pie se pudren rápidamente, y hay escasez de refugios secos, especialmente grandes, en muchos lugares. Contrastando con el ambiente físico, hay gran canti dad de retos bióticos drásticos para los mamíferos costa rricenses, si se les compara, por ejemplo, con aquellos de los bosques caducifolios del este de Norte América, siendo el de las hormigas uno de los peores. Tanto las hormigas arrieras como varias de las solenopsinas (v.g., las hormigas de fuego, Solenopsis) matan los roedores pequeños que quedan vivos en las trampas en los bosques pluviales y pueden ser los causantes principales de la mortalidad de los pichones de las aves que anidan en el suelo o cerca de éste; aun en sus refugios arbóreos no se liberan del ataque de las hormigas arrieras tales como Eciton burchelli. Las hormi gas ocupan rápidamente los pequeños cadáveres (Comaby 1974) y quizá alejan a los carnívoros pequeños. Es obvio que las culebras son una amenaza para los mamíferos pequeños y medianos en todos los bosques, y los bosques de Costa Rica mantienen un número mucho mayor y una gama mucho más amplia de tamaños y tipos de culebras que los bosques extratropicales. Las boas consumen animales de mayor tamaño como son los piwtes (v.g., Janzen 1 970), y las vipéridas grandes se alimentan de animales del tamaño de las taltuzas y menores. Se desco noce si la presión de depredación por aves y mamíferos es más intensa en el bosque de Costa Rica que en un bosque extratropical. Aunque a menudo se ha considerado a los trópicos como "malsanos y cargados de enfermedades" para los humanos y su ganado, no existen datos fidedignos en la historia natural que indique que también lo son para los mamíferos ferales de Costa Rica. Nunca ha habido una encuesta comparativa de los parásitos o las enfermedades de los animales tanto en los hábitats norteños como los de Costa Rica. N. del E. Excepto en Panamá, donde se han estudiado los endo y ectoparásitos de sus mamíferos. En Costa Rica, el ICRMT ha estudiado esos aspectos en todós los mamíferos excepto Chiroptera. Es fácil creer que el alimento de los herbívoros en general es menos comestible en los bosques de Costa Rica que en los extratropicales, pero esta generalización proba-
blemente es muy amplia para que sea cierta. Los grandes bosques nortefios de coníferas y fagáceas producen gran des cosechas de semillas comeStibles en comparación con la mezcla de semillas compuestas--secundarias-ricas que se encuentran en el piso del bosque tropical. Sin embargo, es difícil comparar estos bosques debido a la alta intensidad de la naturaleza de las semillas nortefias com paradas con una producción más uniforme de las semillas tropicales (Janzen 1 97 1 , 1 978b). Ciertamente hay grandes cantidades de especies de follaje que los herbívoros gran des ramoneadores rechazan en los bosques tropicales (v.g., Janzen 1 982a; Glander 1 975), aunque los bosques norteños igualmente tengan especies de plantas que con sistentemente son rechazadas por venados, cabros, alces, etc. Quizá, después de recaudar mayor información sobre el ramoneo de los tapires tropicales, caballo, saínos y el venado de cola blanca, podremos formular hipótesis mejor documentadas.
AGRADECIMIENTOS
Este estudio fue fmanciado por la Asignación NSF DEB 77-04889 (Janzen) y por el Servicio de Pesca y Vida Silvestre de los Estados Unidos (Wilson). El manuscrito fue criticado constructivamente por W. Hallwachs. M. A. Bogan y A. L. Gardner. Especial agradecimiento al Dr. Alfonso Mata por su colaboración en la traducción de esta sección.
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Evolution
28: 1 24-40.
DESCRIPCION DE ESPECIES
LISTA DE MAMIFEROS D. E. Wilson
La organización de esta lista es para los lugares que los biólogos visitan con más frecuencia, aunque a nuestro entender (D. W. Wilson y D. H. Janzen) contienen todas las especies de mamíferos terrestres que se conocen para Costa Rica, excepto el manatí en el Parque Nacional Tortuguero en la Costa del Caribe (pp. 498-500). Cuando se menciona "La Selva", se refiere a las vecindades de Puerto Viejo de Sarapiquí, en las bajuras del Atlántico, en el interior de la Provincia de Heredia. "Osa" se refiere a la región de Rincón, en las cabeceras del Golfo Dulce y del Parque Nacional Corcovado, ambos en la Península de Osa en las bajuras costeras del suroeste. "Guanacaste" se refiere a los bosques caducifolios y a la vegetación riberina acompañante en elevaciones inferiores a 400 m, del norte de la Provincia de Guanacaste y el norte x E
=
=
de la Provincia de Puntarenas (incluyendo la Península de Nicoya) "San José" se refiere al Valle Central con sus fincas pequenas y a sus áreas urbanas (900 a 1200 m de altura). "San Vito" se refiere a la región de San Vito de Coto Brus y Finca Las Cruces, 7 kilómetros al sur, y alturas de 900 a 1 .800 metros sobre la Vertiente del Pacífico en la Cordillera de Talamanca, justo al norte de,la frontera con Panamá. "Cerro de La Muerte" se refiere a lostcharrales en regeneración (generalmente mal llamados "paramo") que resultaron de las rozas e incendios en el Cerro deLa Muerte y en el Cerro Asunción, a lo largo de la Carrretera Intera mericana entre Cartago y San Isidro de El General, y los bosques de roble y potreros alrededor de iJa Pensión La Georgina y Villa MilIs (2.800 a 3.300 m de altllWl)). '"Mon teverde" se refiere a los bosques peret\nilioliosy�l:lS�tre ros y campos alrededor de Santa Elena, MmiteveIlde, y la Reserva Forestal de Monteverde a una eleNm6n de 1 .500 a J .900 sobre la vertiente del Pacífico en '}a (Cordillera de Guanacaste (provincia de Puntarenas).
positively identi fied observation or coIlection of species; species to be expected at site on basis of its known occurrence in similar or contiguous areas .
Taxon
La Selva
Osa
X
X
San
San
Cerro de
Guanacaste
José
Vito
la Muerte
X
X
X
Monteverde
Marsupialia Didelphidae Didelphis marsupialis D. virginiana
X
X
E
Chironectes minimus
E
X
X
Philander opossum
X
E
X
E
X
X
X
\X
Marmosa alstoni
E
X
X
E
X
M. mexicana
X
M. robinsoni
E "X
E
Caluromys derbianus
X
X
X
Metachirus nudicaudatus
E
X
E
X
E
X
Insectivora Soricidae Cryptotis gracilis
,'<}(
C. nigrescens
X
C. parva
X
.1(
'X X
Chiroptera EmbaIlonuridae
Balantiopteryx plicata Saccopteryx bilineata
X X
X
X
E
S. canescens S. leptura
X
X
X
Peropteryx kappleri
X
E
X
X
P. macrotis
E
X
X
X
Cormura brevirostris
X
X
Rhynchonycteris naso
X
X
Centronycleris maximiliani
X
X
Diclidurus virgo
E
X
Cyltarops aleclo
X
E
X E
X
Noctilionidae
Noctilio albiventris
X
E
X
N. leporinus
X
X
X
457
MAMIFEROS
Taxon
La Selva
Osa
San
San
Cerro de
Guanacaste
Jos茅
Vito
la Muerte
E
Monteverde
Mormoopidae Pteronotus davyi
E
E
X
P. gymnonotus
E
X
X
P. parnelli
X
X
X
X
P. personatus
E
X
X
E
X X
X
X
E
Phyllostomidae Phyllostominae Micronycteris brachyotis
X
E
X
M. hirsuta
X
X
X
M. nicefori
X
路M. megalotis
X
X
X
M. minuta
X
E
X
X
M. schmidtorum
X
X
M. sylvestris Barticonycteris daviesi
X
E
X
E
X E
E
E
X
X
Tonatia bidens
X
X
T. minuta
X
X
E
T. sylvicola
X
E
X
Macrophyllum macrophyllum
X
X
X
Lonchorhina aurita
E
E
X
Mimon cozumelae
X
E
E
M. crenulatum
X
E
Trachops cirrhosus
X
X
Phylloderma stenops
X
X
X
X
Phyl/ostomus discolor
X
X
X
X
X
P. hastatus
X
X
X
E
X
E
E
Chrotopterus auritus
E
E
X
Vampyrum spectrum
X
X
X
G. comissarisi
X
X
X
X
X
X
G. soricina
X
X
X
X
X
X
Lonchophyl/a mordax
E
X
E
X
L. robusta
X
X
X
G1ossophaginae Glossophaga alticola
X
E
X
Anoura cultrata
X
X
E
X
A . geoffroyi
E
X
X
X
E
X
X
E
A . werckleae Choeroniscus godmani
X
Hylonycteris underwoodi
X
Lychonycteris obscura
X
E
X
X
X
E
X X
X
Carolliinae Carol/ia brevicauda
X
X
X
C. castanea
X
X
X
C. perspicillata
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
-'
E
X
C. subrufa Stenodennatinae Vampyrops helleri
X
X
X
V. vittatus Vampyrodes major
X
X
E
Uroderma bilobatum
X
X
X
X
X
X
X
A . jamaicensis
X
X
X
X
X
E
X
A . lituratus
X
X
X
X
X
E
X
A . phaeotis
X
X
X X
X
X
X
X
X
X
X
Artibeus aztecus
A . toltecus A . watsoni
458
X X
DESCRIPCION DE ESPECIES
San
San
Cerro de
La Selva
Osa
Guanacaste
José
Vito
la Muerte
Enchisthenes hartií
E
X
E
X
X
Vampyreisa nymphaea
X
E
V. pusilla
X
X
X
X
Ectophylla alba
X
E
Taxon
Mesophylla macconnellii
Monteverde X
E
Chiroderma salvini
E
E
X
C. villosum
X
X
X
X
X
E
Sturnira lilium
X
X
X
X
X
X
S. ludovici
X
E
X
E
X
S. mordax Centurio senex
E
X
X
X
Desmodus rotundus
X
X
X
X
Diaemus youngii
E
E
X
Diphylla ecaudata
E
X
X
X
X X
Desmodontinae X
E
E
E
Natalidae Natalus stramineus
X
Furipteridae Furipterus horrens
X
E
X
X
E
Myotis albescens
X
E
X
M. elegans
X
M. keaysi
X
X
X
E
E
E
M. nigricans
X
X
X
X
X
X
X
E
E
X
X
Thyropteridae Thyroptera tricolor
E
X
Vespertilionidae X
M. oxyotus M. riparius
X
E
X
E
Rhogeessa tumida
X
X
X
X
Eptesicus andinus
X
X
X
X
E. furinalis
X
E
X
X
E
X
X
E. fuscus
X
E
X
E
Lasiurus borealis
E
E
X
X
E
L. ega
E
X
E
X
E
Molossops greenhalli
E
E
X
X
Tadarida brasiliensis
E
E
E
X
X
X -
E X
Molossidae
Molossus ater
X
X
X
X
M. bondae
X
E
E
E
M. molossus
E
E
X
E
M. pretiosus
E
E
X
E
M. sinaloae
X
X
E
X
Eumops auripendulus
E
X
E
E. glaucinus
E
E
E
E. hansae
E
-'- '
X
E
E. perotis
X
Primates Cebidae Saimiri oerstedii .
X
Alouatta palliata
X
X
X
A teles geoffroyi
X
X
X
Cebus capucinus
X
X
X
E
E
\�
E X
X X
X
I
; .r
X ,.
Hominidae Homo sapiens
�.
X
X
X
X
X
X
X
459
MAMIFEROS San
San
Cerro de
Guanacaste
JosĂŠ
Vito
la Muerte
X
X
La Selva
Osa
Tamandua mexicana
X
X
Cyclopes didactylus
E
X
Bradipus variegatus
E
X
X
X
E
Choloepus hoffmani
X
X
X
X
E
Cabassous centralis
E
E
X
E
Dasypus novemcinctus
X
E
X
E
X
X
E
X
Taxon
Monteverde
Edentata Myrrnecophagidae Myrmecophaga tridactyla
E X
E
Bradypodidae X
Dasypodidae X E
X
Lagornorpha Leporidae Sylvilagus brasiliensis S. dicei
X X
S. jioridanus
X
X
Rodentia Sciuridae X
Sciurus granatensis
X
X
S. deppei
X
X
X
.s. variegatoides
X
E
X
X
X
X
E X X
X
Syntheosciurus brochus Microsciurus alfari
X
X
Geornyidae Orthogeomys cavator O. cherriei
E E
E X
X
O. heterodus O. underwoodi Heterornyidae X
liomys salvini Heteromys desmarestianus
X
X
X
E
X X
X
X
H. oresterus Erethizontidae Coendou mexicanum
X
X
X
X
Dasyproctidae Agouti paca
X
X
X
Dasyprocta punctata
X
X
X
Hoplomys gymnurus
X
X
X
Proechimys semispinosus
X
X
X
X X
X
E
Echirnyidae
Muridae Oryzomys albigularis
X
O. alfari
X
X
X E
X
O. alfaroi O. aphrastus O. bombycinus
X
O. caliginosus
X
X
X X
O. capito O. concolor
E
X
O. palustris
X
X
1jlomys watsoni Ototylomys phyllotis
X
O . fulvescens
Nyctomys sumichrasti
460
E
X X
X
X
E
X X
X
X X
DESCRIPCION DE ESPECIES
Taxon
La Selva
Osa
Zygodontomys brevicauda
X
Sigmodon hispidus
X
San
San
Cerro de
Guanacaste
JosĂŠ
Vito
la Muerte
X
X
Monteverde
X X
Rheomys hartmanni
X
R. underwoodi
E
Peromyscus mexicanus P. nudipes
X
X
Scotinomys teguina
X
X
E
S. xerampelinus
X X
X
Reithrodontomys brevirostris R . creper
X
R. gracilis
X
E
X
R. mexicanus
X
E
X
R . paradoxus R . rodriquezi R . sumichrasti
X
Mus musculus (introduced)
E
Possible almost anywhere-not always cIose to human buildings
Rattus rattus (introduced)
Possible almost anywhere-not always cIose to human buildings
R. norvegicus (introduced)
Possible almost anywhere--more associated with towns, fincas , etc.
Carnivora Canidae Canis latrans Urocyon cinereoargentus
X
X
X
X
X
E
X
X
E E
E X
Mustelidae Mustela frenata
X
Eira barbara
X
X
Gallictis vittata
X
X
Spilogale putorius
X
X X
X X
X
Conepatus semistriatus
E
X
X
X
Lutra longicaudus
X
X
X
X
Mephitis macroura
E X
X
X
Procyonidae Procyon cancrivorus
X
E
P. lotor
E
X
X
X
Nasua narica
X
X
X
E
Potos jiavus
X
X
X
Bassaricyon gabbii
E
E
Bassariscus sumichrasti
E X
X E
X
X X X
E
E
X
Felidae Felis concolor
X
X
F. onca
X
X
X
E
E
E
X
F. pardalis
E
X
X
E
E
E
X
F. wiedi
E
X
X
F. yaguaroundi
E
X
X
F. tigrina
E
E
X
E X
E
X
E
X
Artiodactyla Thyassuidae Tayassu pecari
X
X
X
Dicoty/es tajacu
X
X
X
X
X
X
Cervidae Odocoileus virginianus Mazama americana
E
X
X
X
X E
X
X
X
Perissodactyla Thpiridae Tapirus bairdii
X
461
MAMlFEROS
DESCRIPCION DE ESPECIES Alouatta_ JJalliata
Howler Monkey)
(Congo, Howling Monkey,
K. E. Glander
Este gran primate del Nuevo Mundo es mejor cono cido por las vocalizaciones estentóreas de los machos adultos (fig. . 9 .1 ) , que se pueden oír a distancias mayores de 1 kilómetro, en los bosques densos, al amanecer o al anochecer generalmente, y son, quizá, también, una res puesta a estímulos pequeí'ios tales como la presencia de gente, el paso de aviones, lluvia, truenos, y el llamado de otros aulladores. Se cree que estas vocalizaciones son un mecanismo de territorialismo (Jolly 1 972) y que pueden servir también como medios de comunicación dentro de un grupo social (Jones 1978). Un congo masculino pesa de 6 a 7; las hembras (fig. 9.1 b) pesan de 4-5 kg. Los adultos son negros, con el lomo pardo oscuro o rubio y tienen pelos guías en los flancos. Estos pelos guías les dan el nombre común de monos aulladores velludos. Al nacer, las crías pesan cerca de 0,4 kg y son de color plateado a pardo dorado, y adquieren el pelaje adulto a la edad de 12 semanas, cuando comienzan a apartarse de sus madres.
,
..... ..
'"
Fíg. 9.1 Alouatta palliata: a). Macho adulto. Isla Barro Colorado, Panamá (foto J. H. Kaufmann). b) Hembra adulta cargando su cría a la espalda Finca La Pacífica, cerca de Cañas, provincia de Guanacaste, Costa Rica (foto K. E. Glander).
462
Las hembras de los aulladores alcanzan la madurez sexual cerca de los 36 meses de edad y tienen su primera cría entre los 40 y los 46 meses (Glander 1981). Antes de la preftez, las hembras tienen un estro regular cuyo ciclo es de 1 6 días, demuestran cambios en la piel sexual, y partici pan en acoplamientos múltiples. La gestación dura 6 meses; en algunos anos los nacimientos son espaciados y en otros son seguidos. El tiempo promedio entre un parto y otro es de 23 meses y la lactancia puede durar 18 meses (Glander 1980). Los grupos de aulladores velludos por 10 general están conformados por varios machos y hembras, así como los respectivos juveniles e infantes. El promedio del tamano del grupo de La Pacífica es. de once animales (Glander 1975) y diez y ocho para los grupos de Barro Colorado (Carpenter 1934). Existen dominaciones jerárquicas lineales, dominando todos los machos adultos a todas las hembras (Glander 1975). El rango y la edad se correlacionan negativamente o sea que el adulto menor de cualesquiera de los dos sexos ocupa la posición alfa para su sexo (Jones 1978; Glander obs. pers.). Los juveniles, tanto machos como hembras, generalmente, abandonan el grupo materno (Glander 1980); los machos a más temprana edad que las hembras (15-36 meses contra 24-40 meses, re spectivamente). Se considera que los congos son consumidores de hojas (Jolly 1972), pues durante un estudio de un año de duración, el 63,6% de un grupo de congo s costarricenses fue de hojas (Glander 1975), y 30,7% de frutos y flores. Más específicamente, la dieta anual fue de 19,4 % de hojas maduras, 44,2% de hojas nuevas, 1 2,5% de frutas, 18,2% de flores y 5,7% de pecíolos y pulvínulos (Glander 1975). Es importante separar las hojas maduras de las nuevas en la dieta, ya que tienen valores alimenticios diferentes. Las hojas nuevas comparadas con las maduras son de producción limitada, contienen más agua, menos fibra, menos compuestos secundarios y requieren más tiempo para la cosecha (Glander 1981). Los promedios anuales de la:; partes ingeridas de los árboles, descritas anteriormente, involucran una gran va riabilidad en la dieta diaria. Los congas son extremada mente selectivos, pues ingieren partes específicas de algunos árboles. Por ejemplo, el grupo de estudio de congos consumió hojas nuevas de Andira inermis, Ficus glabrata, e Hymenaea courbaril, pero nunca las hojas maduras de ninguna de estas tres especies. En algunos casos, consumen las hojas maduras de ciertos árboles individuales, pero no las de otros de la misma especie (Gliricidia sepium, Bursera Simaruba) (Glander 1975). Las hojas maduras de Andira inermis. F. glabrata. y H. courbaril contienen taninos condensados, mientras que las hojas nuevas de estas especies los taninos son hidrolizables o carecen de ellos (Glander 198 1); esto sucede dentro de una misma especie de árboles. Las hojas maduras de G. sepium y de B. simaruba que fueron ingeridas o no con tenían taninos O eran hidrolizables, mientras que aquellas no consumidas por los congos tenían taninos condensados. Además. las hojas no consumidas contenían alcaloides,
US TA DE ESPECIES
mientras que aquellas sin alcaloides fueron consumidas por los aulladores (Glander 1 98 1 ). Los análisis nutricionales muestran que las hojas maduras que fueron consumidas contenían más proteínas, más metionina y menos fibra que las no consumidas (Glander 1 98 1 ) . Además, tanto las hojas maduras y nuevas consumidas eran significativamente similares. En apariencia, el grupo de estudio seleccionó una dieta óptima, por lo menos para aprovechar al máximo el total de proteínas y de ciertos aminoácidos, a la vez de mantener al mínimo el consumo de fibra y de los com puestos secundarios de la planta (Glander 1 98 1 ) . Al verse frente a una gran variedad de hojas maduras (noventa y seis especies de árboles en 9,9 ha del territorio hogareño) los congos son capaces de seleccionar, y así lo hacen, los
Artibeus jamaicensis (Murciélago Frutero
Jamaicano, Jamaican Fruit Bat) D. W. Morrison
El murciélago frutero jamaicano ifig. 9.2 a) es uno de los que son más comúnmente capturados con redes de niebla en América Central. Los adultos son de cuerpo robusto, de cerca de 50 g de peso, y de una envergadura de alas de 40 cm (brazo 58-65 mm). S e encuentran tanto en los bosques húmedos como los secos, desde México hasta Brasil y a menudo consumen polen e insectos (Heithaus, Fleming y Opler 1 975), pero su alimento principal son los frutos de árbOles grandes (Gardner 1 977). De las 1 3 1 muestras fecales de
Artibeus jamaicensis
atrapados con
mejores alimentos disponibles (con respecto al mayor
redes de niebla en Panamá (Bonaccorso 1 975), 1 04 contenían Ficus spp., 1 1 Calophyllum longifolium, 8 Quararibea asterólepis, 6 Spondias Mombin, 5 Cecropia
valor nutricional y al mínimo de contenido de compuestos secundarios). La disponibilidad de fases fenológicas
con un murciélago frugívoro más pequeño, Carollia pers
cambia durante el año, lo que se refleja en la composición de la dieta diaria. La preferencia del grupo de estudio fue por las hojas nuevas y por las flores sobre las maduras. Así, durante la última parte de la estación seca y el comienzo de
spp., 2 Dipteryx panamensis, y 2 Piper spp. En contraste
picillata, A. jamaicensis sólo en raras oportunidades consumen Piper spp., u otros frutos del subdosel. Los
las lluvias, cuando estas fases fenológicas están dis ponibles, las hojas nuevas y las flores pueden constituir el 1 00% de la dieta diaria. Del mismo modo, al final de la época lluviosa, la mayor parte de la dieta diaria está compuesta por frutas y hojas maduras.
Alouatta palliata habita tanto las bajuras como
los
bosques de montano (hasta 2.500 m) desde el sur de México hasta el noroeste de América del Sur (Napier y 'Napier 1 967). En Costa Rica, son los únicos primates no humanos que quedan en muchos parches vestigiales del bosque.
Carpenter, C. R . 1 934 . A field study of the behavior and social relations of howling monkeys (Alouatta 10: 1 - 1 68 .
liata ) . Comp. Psychol. Monogr.
pal.
Glander, K. E. 1 97 5 . Habitat and resource utilization: An ecological view of social organization in mantled howling monkeys . Ph . D . diss. , University of Chi cago. 1 980. Reproduction and population growth in
--- o
free-ranging mantIed howling monkeys .
Anth . ---
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01
Fig. 9.2 Artibeusjamaicensis: a), Murciélago adulto. Finca La Pacífica, cerca de Cañas, provincia de Guanacaste, Costa Rica.
bJ
Suelo debajo
de un supuesto comedero deArtibeus, lleno de perdigones masticados de Ficus spp. (v.g., ver masa seca abajo de laizquierda con orificio de salida de una avispa en la semilla) y heces llenas de semillas
(v.g., "cuerda"
húmeda de semillas intactas arriba a la derecha). Parque Nacional Santa Rosa, provincia de Guanacaste, Costa Rica (fotos D. H. Janzen).
463
MAMIFEROS
murciélagos arrancan al vuelo los frutos de los árboles (Jimbo y Schwassman 1 967) y usan los músculos bien desarrollados de su pecho y de sus mandíbulas y sus largos dientes caninos para llevar frutos muy grandes (v.g., Andira inermis de 1 2 g) a sus comederos lfig. 9.2 bJ a dis tancias de 25 m hasta más de 200 metros (Janzen et al. 1 976; Morrison 1978a) Artibeus jamaicensis emite chi llidos de ecolocalización de relativa a baja intensidad (al igual que lo hacen otros filostómidos) y probablemente hace uso de sus grandes ojos y de sus estructuras nasales internas complejas para orientarse y encontrar su alimento. El rastreo por radio de los patrones de forrajeo deA. jamaicensis indica que vuelan de 0,2 a 1 0 kilómetros de sus perchas diurnas a sus comederos, según la densidad y la distribución de los frutos maduros (Morrison 1978a, b). Los vuelas. regulares en busca de alimentos y los vuelos prolongados poco frecuentes en busca de árboles listos para fructificar se programan de tal manera con el fm de evitar la luz intensa de la luna. En las noches de luna llena los m urciélagos suspenden totalmente sus vuelos de forra jeo y vuelven a sus perchas diurnas durante 1 -7 h de la noche cuando la luna.está en su punto más alto. Esta "fobia lunar" (y el uso de árboles huecos como descansos diurnos) puede haber evolucionado para reducir las pérdidas a causa de los depredadores que se orientan visualmente como los búhos y las zarigüeyas (Morrison 1 978c). Un murciélago A. jamaicensis puede llevar a su co medero más de su peso en higos durante una noche, según el conteo de sus viajes, verificado por radio-rastreo (Mo rrison 1 978a). En su comedero, el murciélago sostiene el fruto entre sus brazos y muerde pedazos pequei'los de la cáscara, y después de chupar el jugo, escupe el resto en forma de perdigones, y se traga muchas de las semillas, las que aparentemente pasan intactas en las heces (jig. 9.2b J. Las hembras tienen un estro después del parto y dos embarazos por ai'lo, muy seguidos. En Panamá, los óvulos fertilizados durante marzo-abril, época de mayores naci mientos, producen un segundo pico cerca de cuatro meses después. Los óvulos fertilizados durante este segundo estro se implantan en el útero como blastocistos, pero se sus:Jj>ende el desarrollo durante 2,5 meses (Fleming 1971). Aunque algunos murciélagos frugívoros son biestros es tacionalmente, únicamenteA.jamaicensis tiene desarrollo embrionario retardado. En Panamá el período de retardo coincide, quizá al azar, con la estación anual en que la producción de frutos de Ficus es baja (Morrison 1 978a). Los registros visuales y de captura (Handley 1 978) indican que solamente el 40% de los recién nacidos de A. jamaicensis sobreviven su primer ai'lo. La tasa de sobre vivencia de los adultos es alrededor de 60% por ai'lo y no varía mucho con la edad; cerca de 3% alcanzan la edad de 6 ai'los. Durante el díaA.jamaicensis descansa en cuevas, en el follaje y en árboles huecos. Las perchas en el follaje son usadas por machos solitarios o a menudo por dos o tres machos y subadultos. Las perchas en cuevas contienen de tres a once hem bras, junto con las crías que están amaman tando o recién destetadas (según la estación), e invariable mente por un único macho (Morrison 1 979). Las obser464
vaciones con rayos infrarrojos y en los harenes marcados por medio de la radio, mostraron que las perchas en cuevas son defendidas vigorosamente (Morrison y Hagen-Morri son, s.f.). Durante la estación de cría, los machos del harén desarrollan una intensa actividad de vuelos de patrollaje (investigando, persiguiendo y escoltando) en la vecindad de los sitios diurnos de descanSo. Para alimentarse los machos llevan frutas a sus descansos diurnos, hasta 1 ,5 km, de ida y de vuelta para cada fruta. El promedio de vuelo de los machos de harén es de hasta de 3 horas por noche, el doble de aquel de las hembras y de los demás machos. Algunas observaciones indican que A. jamaicensis forrajea en grupos pequei'los: ( 1 ) las llegadas en grupo a la redes de niebla han sido reportadas para esta especie en México (Dalquest 1 953 y en Costa Rica) (Heithaus, Fle ming y Op1er 1 975). (2) Mientras se les remueve de las redes, los individuos frecuentemente emiten un chillido de alarma (una serie de gritos) que puede atraer a otros miembros de A . jamaicensis (así como a otras especies de murciélagos frugívoros). En Panamá, sin embargo, los miembros de estos harenes monitoreados por radio forra jean independientemente (Morrison y Hagen-Morrison, s.f.). Aunque las hembras del harén, a menudo, se alimen tan en los mismos árboles, durante el curso de la noche no vuelan ni descansan juntas mientras comen. Sin embargo, pueden forrajear en grupo cuando los árboles en fruto se encuentran más dispersos (Ward y Zahavi 1 973). Bonaccorso, F. J. 1 975. Foraging and reproductive ecol ogy of a community of bats in Panama. Ph.D. diss. , University of Florida. Dalquest, W. W. 1 953. Mammals of the Mexican state of San Luis Potosí. Louisiana State Univ. Biol. Sci. Ser. 1 : 1 -229. Fleming , T. H. 1 97 1 . Artibeus jamaicensis: Delayed em bryonic development in a Neotropica1 bat. Science 1 7 1 :402-4. Flerning, T. H.; Heithaus, E. R.; and Sawyer, W. B . 1977. An experimental analysis of food location be havior of a frugivorous bato Ecology 58:619-27. Fleming , T. H . ; Hooper, E. T. ; and Wilson, D. E. 1972. Three Central American bat communities: SbUcture, reproductive cycles , and movement patterns. Ecology 53:555-69. Gardner, A . L. 1 977. Feeding habits. In Biology of bats of the New World Phyllostomatidae, ed. R . J . Baker, J . K . Jones , Jr. , and D. C. Carter, pp. 293 -350. Spec. Publications of the Museum, no. 1 3 . Lubbock: Texas Tech University. Handley, C. O . , Jr. 1978. BCI Bat Project: A five year reporto Mimeographed. Heithaus, E. R . ; Fleming , T. H . ; and Opler, P. A. 1 975. Foraging pattems and resource utilization of seven species of bats in a seasonal tropical forest. Ecology 56:84 1 -54 . Janzen, D. H . ; Miller, G. A . ; Hackforth-Jones , J . ; Pond, C. M.; Hooper, K . ; and Janos, D. P. 1 976. 1Wo Costa Rican bat-generated seed shadows ·of Andira inermis (Leguminosae) . Ecology 57: 1068-75.
LISTA DE ESPECIES
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---
o
Artibeus jamaicensis. Anim. Behav.
26:852-55 . --- . 1 979. Apparent male defense of tree hollows in
the bat A rtibeus jamaicensis. J. Mamm. 60: 1 1 - 1 5 . Morrison , D . w. , and Hagen-Morrison , S . n.d. Eco nomics of harem defense by a Neotropical bat. In review. Ward , P. , and Zahavi , A. 1 973 . The importance of cer tain assemblages of birds as "information-centres" for food finding . Ibis 1 1 5 : 5 1 7-34.
Aleles geoffroyi (Mono Araña, Mono
Colorado, Spider Monkey) 1. F. Eisenberg El mono araña, del género Ate/es, se encuentra desde el sur de Tamaulipas, México, hasta Mato Grosso, Brasil. Kellogg y Goldman ( 1944) dividieron el género Ate/es en cuatro especies, aunque Hershkovitz ( 1 972) es de la opi nión que hay solo un nombre específico válido para Ate/es (Ate/es paniscus). Dada la variación morfológica y cro mosómica dentro del género y nuestro escaso conoci miento de la historia de la distribución de los primates en los Neotrópicos septentrionales, creo prematuro llegar a la conclusión de que hay una sola especie. Más bien, para el propósito de esta discusión, creo que bien se puede colocar a los monos araña de Centro Améria dentro de la clasifi cación de A . geoffroyi propuesta por Kellogg y Goldman (jig. 9.3'). Hay nueve subespecies descritas de Ate/es geoffroyi, basadas en el color del pelaje. En todas ellas, el pelaje de los adultos es oscuro en el dorso de los antebrazos y en el aspecto dorsal de las patas traseras, desde la rodilla hasta el talón. El color del vientre, espalda, hombros y cola es muy variable, desde rubio en la subespecie A. g. ornatus hasta casi negro en A. g. pan. En Costa Rica, generalmente, se encuentran dos especies, A. g. ornatus al norte y A. g. panamensis (jig. 9.3) en el sur. A. panamensis en un animal mucho más oscuro, con el dorso del tronco del color característico pardo rojizo y las patas traseras, cola y brazos negros. La cabeza y los hombros también son negros. El pelaje natal varía desde totalmente negro en A. g. panamensis a rubio en A. g. ornatus. Esta especie es muy abundante en el Parque Nacio nal Santa Rosa y ahí fue estudiada por Freese ( 1976). Sus números se han visto grandemente reducidos a lo largo de todo su ámbito en Centro América, resultado tanto de la pérdida del hábitat para la agricultura como por la cacería.
.1
Fig. 9.3 Alelu geoffroyi: Hembra adulta y IU cría en un átioI de OCMoma ragopus. Isla Barro Colorado, Panam'. (foto J. F. Eisenberg).
La cacería de los monos para alimento puede variar gran demente según la localidad en que uno reside. Aunque localmente es prohibido cazar los monos por su carne, en muchas partes de Centro América se les persigue ávida mente para alimento. Por ser Ateles geoffroyi una de las especies más grandes del Nuevo Mundo, es muy vulne rable a la cacería, y aquellos que comen su carne dicen que es de muy buena calidad. Los adultos pueden llegar a tener una longitud total de más de 1 ,29 m. La longitud de la cabeza y el cuerpo es de 0,42 a 0,59 m, y la longitud de la cola sobrepasa fácilmente esta medida, con un promedio de cerca de 0,675 m. Los adultos pueden pesar más de 8 kg. Hay poco dimorfismo sexual, aunque los machos adultos tienden a ser ligeramente más pesados que las hembras y la longitud de la cabeza y el cuerpo es mayor. La cola de la hembra es proporcionalmente más grande que la del macho. El mono araña está activo durante el día y se le conoce por su especialización extrema a la forma de vida arbórea. Se mueve rápidamente por los árboles, braceando y usando su cola para ayudarse en la locomoción. La forma de bracear no es completamente homóloga a la del gibón. El nombre común de este mono proviene de las propor ciones de su cuerpo, ya que las extremidades son largas y delgadas, su cola es totalmente prensil, pudiendo aguantar el peso entero del animal.
465
MAMIFEROS
El período de gestación es de aproximadamente 225
días y los intervalos entre los partos pueden variar de 2 a � aftos. Supuestamente la lactancia durante el primer afto requiere que haya un período de anestro, y que la hembra generalmente no reinicia su ciclo mientras no se complete el destete.
sus crías. Freese (1976) vio semejantes estructuras durante un censo en Costá Rica, y Durham (1975) aportó pruebas de tropas de uno y de varios machos de Ateles paniscus en Perú. Este autor dice que la tropa que contiene un único macho es una condición típica de las tropas más pequeftas, cuyos hábitats están a grandes elevaciones. Sin embargo,
Al nacer, la cría pesa aproximadamente 500 g y
a una capacidad de carga moderada de individuos es
mantiene una asociación íntima con la madre durante los
aparente que el total de la tropa de Ateles, en un área dada,
vida. Al principio, la madre carga
es de varios machos adultos, machos juveniles y hembras
a su pequefto ventralmente y cercano a los dos meses de edad el hijo cabalga sobre el lomo de su madre. La cría continúa amamantando hasta que tiene casi un afto de edad, aunque ya por este tiempo ha comenzado a comer alimentos sólidos. El destete es gradual ya que cerca de los 3 meses de edad el hijo comienza a comer alimentos
durante varios períodos en sus comederos arbóreos y de pernoctar, pero la tendencia principal es que la tropa se fraccione en subgrupos pequeftos que forrajean indepen dientemente. Pueden utilizar aullidos fuertes y largos para coordinar los patrones de movimiento de los subgrupos.
sólidos. La edad del destete es ·probable que dependa en
Estas vocalizaciones largas pueden promover una reunión
parte de la condición nutricional de la madre y del hijo, ya que la hembra produce únicamente una cría y el intervalo entre los partos es largo y variable y la tasa de reproducción
de los miembros de la tropa desde grandes distancias, especialmente al encuentro de otras tropas vecinas. Las
tres primeros meses de
adultas con sus respectivas crías. Esta tropa puede reunirse
en la naturaleza es muy baja. Por esta razón, las pobla
llamadas largas pueden servir de propósito para una asam blea, así como para proclamar la ocupación de un área
ciones de Ateles se reponen muy lentamente cuando son
(Eisenberg 1976).
víctimas de la cacería. Aparentemente, el género Ateles es
El tamaño total de una tropa de Ateles geoffroyi, cuando se encuentra reunida en un solo lugar, puede ser d� cerca de 20 animales. El territorio de esta tropa depende en gran parte de la capacidad del hábitat, y es lógico
muy sensible a la perturbación del hábitat por el hombre; quizá es la primera especie de primates que puede dis minuir en sus números a causa de una alteración severa. Los estudios más extensos sobre la alimentación son los de Illadik y Illadik ( 1969) para Ateles geoffroyi en Panamá, y el de KIein ( 1972) con Ateles belzebuth en Colombia. La especie es, principalmente, frugívora y se
suponer que el territorio propio de una tropa puede ser de
2,5 a 4 km2• La densidad de Ateles es generalmente baja
alimenta muy selectivamente en el bosque maduro en
comparada con aquellas de los congos y de los monos cariblancos. Freese ( 1976) cree que hay una densidad de 6 a 9 individuos por km2, en toda la extensión del Parque
alturas de moderadas a extremas. Puede consumir hasta
Nacional Santa Rosa.
20% de su dieta anual en forma de hojas nuevas, las que sin
El sistema de comunicación de Ateles es complejo, y consta de vocalizaciones, expresiones faciales, posi
duda, durante ciertas estaciones del año, sirven para aumentar la proteína vegetal de su dieta. En sus obser vaciones de campo Illadik y Illadik ( 1 969), Carpenter (1935), y Eisenberg y Kuehn ( 1966) elaboraron listas de los alimentos de Ateles geoffroyi . KIein (1972), aportó datos similares para Ateles belzebuth en Colombia. Los Illadik dicen que Ate/es puede ser un agente dispersor importante para las semillas de Trichi/ia y de Ficus, que
ciones del cuerpo y de señales químicas. El compor tamiento de señalamiento por los machos adultos, consta de registros de las secreciones de una glándula pectoral sobre las ramas o sobre el follaje. El repertorio vocal es ex traordinariamente complejo y el uso de señales intergrada das es común. También, se puede reconocer el uso de patrones discretos de vocalizaciones para definir situa ciones específicas. Los ladridos sirven para advertir la
germin� después de pasar por el tracto digestivo. Freese ( 1 976) indica que el tamaño del grupo que
presencia de depredadores o de una invasión terrestre. Los
más comúnmente se encuentra en Ateles geoffroyi es de dos animales. Esto, de ninguna manera, da una idea
aullidos largos, de por lo menos dos tipos, se usan para coordinar los movimientos, especialmente durante los
precisa del tamaño total de la tropa, sin embargo, las tropas de Ateles tienden a dividirse en numerosos subgrupos, de
encuentros entre la tropa. La dinámica de Ateles geoffroyi
modo que solo se puede hacer un censo exacto cuando se reúnen en comederos específicos o en los árboles en donde pernoctan.
Carpenter notó esta tendencia al fracciona
miento de la tropa ya en 1 935. Los subgrupos de una tropa de Ateles no se reúnen necesariamente en la misma unidad social en los árboles de pernoctar a la conclusión de las actividades del día. Además, hay tendencia de formar subgrupos unisexuales en donde los adultos y subadultos se mueven independien temente de las unidades femeninas más pequeñas. En la literatura hay indicios de que en algunos casos, un grupo de
Ateles
puede exhibir una estructura de la tropa simplifi
cada, compuesta por un macho adulto, varias hembras y
466
fue estudiada en Panamá por Dare (1974) Y por Eisenberg y Kuehn (1966), y la comunicación dentro del género fue revisada por Eisenberg (1976). Carpenter, C. R. 1 935. Behavior of red spider monkeys in Panama. J. Mamm. 16: 1 7 1 -80. Dare, R. 1 974 . The social behavior and ecology of spider monkeys A teles geoffroyi on Barro Colorado Island. Ph . D . diss . , University of Oregon. Durharn , N. M. 1 975. Sorne ecological, distributional , and groUP behavioral features of Atelinae in southern Peru , with cornments on interspecific relations. In
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Bradypus variegatus (Perezoso de Tres Dedos,
Three-Toed Sloth) G. G. Montgomery El perezoso de tres dedos (fig. 9.4 ) es legendario por sus lentos movimientos y la falsa premisa de que se alimenta, exclusivamente, de las hojas del árbol de Cecro pía. Este mamífero, de tamafio mediano es, quizá, el consumidor primario más importante del dosel en los bosques húmedos neotropicales. Hay menos de seis espe cies de Bradypus distribuidos en los bosques húmedos de bajura, desde Honduras hasta el norte de Argentina y Paraguay (Wetzel 1 980; Wetzel y Días de Avila-Pires 1980; Walker 1 975). Bradypus varíegatus, que se encuen tra en Costa Rica y en Panamá (Wetzel y Kock 1 973), ha sido objeto de intensos estudios de campo en la Isla de Barro Colorado, en el Canal de Panamá, desde 1970 (Sunquist y Montgomery 1 973; Montgomery y Sunquist 1974, 1 975, 1 978). Los perezosos de tres dedos son mamíferos arbóreos que viven, se alimentan y se reproducen a varios metros sobre el piso del bosque, cerca de los niveles superiores del dosel. Se nutren, casi exclusivamente, de hojas, para lo que utilizan su gran estómago semejante al de los rumiantes. El largo tracto intestinal es indispensable para poder digerir este alímento, rico en energía, pero relativamente poco digestible (parra 1 973; Bauchop 1 978). Quizá, necesitan algunas mezclas de distintas clases de hojas (Freeland y Janzen 1 974), por lo que un folívoro arbóreo probable mente debe cambiar de un árbol a otro para obtener una dieta mixta, aunque debe haber varias especies de bejucos
Fig. 9.4 BrlJdypus YQ1'il!gatlLr; Hembra adulta con su cría (entre ella y el árbol). Isla Barro Colorado, Panamá (foto G. G. Montgomery).
entrelazados en las copas de algunos árboles (Montgome ry y Sunquist 1 978). La antigua creencia de que los perezosos pasan su vida entera en un solo árbol no es cierta, ya que un perezoso de tres dedos se cambia de un árbol a otro, aproximadamente, cada 1 .5 días (Sunquist y Mont gomery 1 973), pasándose entre las copas, a menudo usando los bejucos entrelazados. Descender al suelo, cada vez que el perezoso cambia de árbol, implicaría un desgaste inútil de energía. Entonces, ¿por qué será que éstos descienden para orinar y defecar? La respuesta a esto, aún no es clara. Lo que se sabe es que el perezoso acumula orina y heces durante una semana (Montgomery y Sunquist 1975), des ciende al piso del bosque y, usando su corta cola, cava una pequeña depresión, defeca, orina y cubre las heces y la orina con hojas, con movimientos autómaticos de sus patas traseras, al comenzar a trepar de nuevo hacia el dosel. El procedimiento completo de descender al piso del bosque, defecar y volver al dosel, generalmente, le toma menos de 30 minutos. Durante este período, el perezoso está ex puesto a los depredadores terrestres, otros mamíferos que cazan en los árboles, y pájaros que cazan por debajo del dosel. Las fuerzas selectivas que promueven y mantienen este comportamiento, de hecho deben ser fuertes. La hipótesis más acertada, hasta la fecha, es que la descom posición lenta de las heces en la base de los árboles, a los 467
MAMIFEROS
tienen un pelaje grueso que les proporciona gran aisla que tiende a regresar repetidas veces, promueve o provoca miento. Mientras descansan, emplean las posiciones del un crecimiento diferencial de las hojas de aquellos árboles cuerpo que tienden a conservar el calor. En parte, la lenta que quizás le proporcionan al perezoso una fuente más tasa de la digestión y paso del alimento se relaciona con el constante o de mejor calidad (Montgomery y Sunquist 1 975). Esta hipótesis amerita más estudios. hecho que su temperatura corporal disminuya casi a la del Una gran cantidad de artrópodos habita como adul ambiente durante la noche y aumenta hasta casi alcanzar la temperatura normal de los mamíferos, sólo cuando los ani tos sobre los perezosos de tres dedos y depositan sus males se calientan al sol durante el día (Montgomery y huevos en las heces cuando el perezoso defeca en el piso Sundquist 1 978; McNab 1 978). del bosque. Waage y Montgomery ( 1 976) demostraron Uno de los principales depredadores del perezoso de que el ciclo de vida de las polillas pirálidas, llamadas "polillas del perezoso", comienza cuando una hembra tres dedos, el águila arpía, aprovecha cuando el animal sube a las copas de los árboles para asolearse para fines de grávida, que probablemente abandona su perezoso mien la termorregulación y lo caza al vuelo (Retting 1 978). tras este defeca, oviposita en las heces. Las larvas se Aunque los perezosos de tres dedos comen menos de alimentan de las heces y pupan aquí, en tubos sedosos entre los bolos fecales. Los adultos recién emergidos vuelan lo que podría esperarse, según el tamaño de sus cuerpos, hacia un dosel hasta encontrar un perezoso. Los escara por razón de su bajo metabolismo (McNab 1 978; Nagy y bajos de por lo menos tres géneros tienen un ciclo de vida Montgomery 1 980) y el hecho de que la tasa de digestión y de pasaje de alimentos sea baja (Montgomery y S unquist similar (Waage y Best 1 980), y los perezosos, individual mente, pueden cargar hasta novecientos o más coleópteros. 1 978), son importantes consumidores primarios, ya que Por lo menos, tres especies de ácaros también viven sobre cosechan cerca del 2% del total anual de la producción de hojas en los bosques del centro de Panamá. La cosecha de los perezosos y utilizan sus heces en sus ciclos reproduc tivos. hojas por un perezoso es bastante selectiva, y cada linaje de Los perezosos de tres dedos viven en densidades perezosos tiene una especie de árbol la que tiende a usar y poblacionales altas en los bosques de Panamá. Los resul cosechar más constantemente que las otras (Montgomery y Sunquist 1 975, 1 978). Las modalidades de las especies tados de los censos indican que hay de cinco a ocho perezosos de tres dedos por hectárea (Montgomery y de árboles difieren entre las diferentes genealogías de pere Sunquist 1 975, 1978). Estos perezosos son relativamente zosos, de modo que el total del impacto de los perezosos grandes, y tan comunes, que aportan una contribución que viven en un área dada se reparte entre varias especies sustancial a la biomasa de consumidores primarios del de árboles y de bejucos. dosel del bosque (Montgomery y S unquist 1975; Eisen Los perezosos de tres dedos alcanzan la madurez berg y Thorington 1 973). Los censos se llevaron a cabo sexual a una edad relativamente avanzada para el tamaño midiendo las tasas en que fueron depositados los montones de su cuerpo, se reproducen muy lentamente, viven mucho de heces en el piso del bosque por los perezosos que tiempo, y tienen tasas de mortalidad relativamente bajas habitaban en parcelas pequeñas de estudio. Sería impor después de haber sobrevivido el destete social y alcanzado tante hacer censos similares de los perezosos en los la madurez (Montgomery 1 980). Los perezosos adultos en bosques en otras partes de los neo trópicos. la Isla de Barro Colorado han vivido de 6 a 8 años después El metabolismo de los perezosos de tres dedos es, de marcados, de manera que se sabe que tienen una edad de aproximadamente, la mitad del de otros mamíferos de su 9 a 1 1 años. Sospechamos que, en la naturaleza, viven entre tamaño (4-6 kg). Del mismo modo, la digestión es muy 20 y 30 años. lenta y se mide por días, mientras que en otros rumiantes y Tanto los machos como las hembras alcanzan la similares, la tasa se mide en horas (parra 1 978). Se puede madurez sexual alrededor de los 3 años de edad. Los considerar que el perezoso de tres dedos es un compromiso machos adultos se caracterizan por tener un mechón de entre un animal Ia suficientemente grande para poder andar pelo más corto en el lomo, de color amarillo pálido a entre el dosel del bosque, con un aparato digestivo amplio brillante, con una franja dorsoventral negra en el centro. para almacenar y procesar grandes cantidades de alimento, Las hembras adultas carecen de estas marcas. Es casi im relativamente digerir poco, y lo suficientemente liviano posible distinguir externamente los diferentes sexos en los para no quebrar las ramas y bejucos de los que necesaria juveniles porque carecen de genitales externos. mente tiene que servirse para poder alimentarse. Para Las hembras adultas tienen una cría por año, pasan la aprovechar al máximo el tamaño del cuerpo, a la vez que mitad del año preñadas y la otra mitad cargando y cuidando procurar mantener al mínimo su peso, el perezoso ha tenido sus crías (Montgomery y Sunquist 1 978); creemos que el que sacrificar la masa muscular. La relación de m úsculo a período de gestación es de seis meses. Los perezosos ju esqueleto y tejido conectivo, es mucho más baja que en un veniles maman cerca de seis semanas después de nacidos, mamífero terrestre de tamaño similar (Grand 1 978). Una aunque comienzan a comer hojas a las dos semanas de parte del peso que se gana con la reducción de la masa edad, primero chupando fragmentos de hojas de los labios muscular se compensa con su gran capacidad de almace de la madre y luego comiendo partes de las hojas que come naje y de digestión. Esta capacidad es aproximadamente el la madre. Durante cerca de 5 ,5 meses la hembra carga sus 30% del total de su peso corporal (Goffart 1971). crías (fig. 9.4) donde quiera que vaya y nunca se separan la Para conservar l a energía que deriva d e s u dieta madre y la cría. Si la cría se suelta de la madre cae, ella energética, relativamente baja, los perezosos de tres dedos ignora sus gritos desesperados (Montgomery y Sunquist
468
USTA DE ESPECIES
gomery y Sunquist 1974) y pretende que no la puede encontrar o quizás no quiere buscarla (Beebe 1976).
Los juveniles se alimentan de hojas después del destete, nutricional, y durante los próximos cuatro o cinco meses, mientras cabalga sobre el lomo de su madre, antes del destete social (Montgomery y Sunquist 1 978). Estas hojas provienen de los árboles y de los bejucos de los que se alimenta la madre, y de este modo ella ensei'la a su cría
la localización de los árboles de su territorio, así como la preferencia por las especies de árboles y de bejucos de los que ella se alimenta. A la edad de aproximadamente seis meses, la madre se aleja de su cría para destetarla so
cialmente. La cría hereda los árboles que ocupan el territorio hogarei'lo de la madre, y durante los próximos
seis meses, ésta ocupa árboles diferentes en un territorio adyacente. De este modo, la madre tiene un territorio
hogarei'lo dividido en dos partes: una para la crianza de sus hijos y la otra mientras no tenga hijos dependientes y está prei'lada. La mortalidad de los perezosos juveniles después
del destete social es relativamente alta, y rara vez las dos crías siguientes ocupan la misma posición en el territorio hogarei'lo de la madre, aunque la madre regresa a la misma área con el nacimiento de cada cría sucesiva. Este sistema de crianza de los hijos produce genealogías de perezosos que tienen preferencias alimen
ticias diferentes a las de otras familias que viven en los
mismos sitios (Montgomery y Sunquist 1978). Los terri torios hogarei'los de los perezosos de tres dedos se trasla
pan libremente y, aunque los perezosos de distintas fami lias pueden vivir, aproximadamente, en las mismas áreas, las diferencias por las prioridades alimenticias producen
una tendencia al uso de variadas especies de árboles dentro de estos sitios. También existe la tendencia para que
diferentes individuos ocupen especies de árboles que com
parten como alimento y como lugares de descanso.
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469
MAMIFEROS
Canis latrans (Coyote)
D.
H. Janzen
Los coyotes (Canidae) se encuentran en todas las bajuras de Guanacaste, tanto en bosques como en potreros; dan la impresión de que este es su hábitat natural, al igual que el ganado feral. Sin embargo, no veo razón para sospechar que sean invasores recientes después de la tala masiva de los bosques, ya que se encuentran en todos los bosques caducifolios del Parque Nacional de Santa Rosa. El ámbito de los coyotes es desde Canadá hasta Costa Rica, y los residentes más antiguos de Guanacaste los han visto por lo menos durante setenta afias. Aunque no hay datos sobre el peso de los coyotes guanacastecos, me parece que es aproximadamente e1 70% de los adultos en el oeste de Estados Unidos. Aparente mente, su pelaje es más corto, pero del mismo color gris beige-amarillo que de los coyotes estadounidenses y el pelo de sus colas es igualmente largo y tupido. El único otro cánido nativo del Guanacaste es la zorra gris (Urocyon cinereoargenteus), que se distingue fácilmente del coyote por su color gris y su pequeño tamaño. Las zorras grises adultas de Santa Rosa aparentemente son del tamaño de un conejo grande. Con frecuencia, se ven los coyotes muy temprano en la mañana recogiendo animales muertos en la carretera desde Liberia hasta La Cruz (fig. 9.5 ). Los he visto comiendo conejos m uertos en la carretera, así como cteno saurios tenosaurios, culebras, búhos, y roedores pequeños aunque, aparentemente, rechazan los osos hormigueros y los buitres. En cautiverio, los coyotes de Guanacaste son decididamente omnívoros, comen todo tipo de carne comercial, desperdicios caseros y frutos domésticos. Las heces de los coyotes en el Parque Nacional Santa Rosa contienen pelo de conejo, de guatusa, de roedores pequeños, escamas de lagartijas y semillas. El pelo de Liomys salvini y de Sigmodon hispidus se encuentra con frecuencia en su excremento y en marzo el de S. hispidus fácilmente compone e1 90% del volumen de sus heces. Las semillas de Mani/kara zapota, Mastichodendron capiri, Alibertia edulis y Ficus pasan intactas a través de su tracto
I
Fig. 9.5 Canis IaIrans: Adulto alzando un conejo muerto en la carretera Mayo de 1977, provincia de Guanacaste, Costa Rica (foto D.
470
H. Janzen).
digestivo y, en enero, sus heces casi siempre tienen algunas de estas semillas. He visto coyotes aparentemente comiendo carroña de una vaca m uerta. Visitan las aguadas durante la estación seca y se les encuentra forrajeando en los bosques densos así como en los potreros. En Playa Nancite, en Santa Rosa, los he visto escarbando los nidos de las tortugas marinas. Los coyotes juveniles de Guanacaste, se domestican muy fácilmente. Un adulto feral llevado a Finca La Pacífica fue confinado a la casa por una cadena de 5 m de largo, y de ahí se le alimentó y tuvo por compafieros los perros domésticos así como gran cantidad de visitantes humanos. En cinco meses era tan manso como un perro nervioso, había desarrollado un leve ladrido y llamaba la atención frotándose contra mi pierna, meneando la cola cuando se le mostraba cariño, y disfrutaba grandemente cuando se le rascaba el lomo. Al cabo de un año se escapó y en varias ocasiones volvió a la casa, hasta que desa pareció definiti vamente. Nunca he visto híbridos de perro y coyote, en Guanacaste. Los coyotes aúllan de noche cerca de las instalaciones principales en Santa Rosa, por lo menos durante junio, noviembre-diciembre y marzo. Por lo menos hay de 4 a 6 animales en uno de estos coros y pueden estar diseminados en un área de por lo menos de 100 m de largo.
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Carollia perspicillata (Murciélago Candelero,
Lesser Short-tailed Fruit Bat)
T. H. Fleming
Este murciélago filolostómido, muy común (fig. 9. 6a ) , se encuentra en todas las áreas tropicales de Centro
y S ur América, desde el nivel del mar hasta cerca de 1 .000 de altura. En algunas ocasiones se le encuentra junto con uno o dos de sus congéneres (e. castanea, C. brevicauda, y C. subrufa), de los que se distingue por su tamaño (longitud del antebrazo generalmente 42 mm o más) y por sus características dentales (ver Pine 1 972). Gene ralmente, su pelaje es pardo o gris, aunque en algunas poblaciones, por ejemplo en el Parque Nacional Santa Rosa, hay algunos individuos de color anaranjado bri llante, quizás, debido a la acción decolorante de las emanaciones de amoníaco en las cuevas mal ventiladas. Los adultos pesan de 1 8-22 g. Y esta especie no es sexual mente dimórfica con respecto al peso. C. perspicillata es un murciélago gregario que, a menudo, vive en cuevas que pueden contener de decenas a eientos de individuos; también descansa en otros lugares, incluyendo árboles huecos, alcantarillas, pozos y debajo de los puentes. Las colonias están formadas por ambos sexos
LISTA DE ESPECIES
Manilkara zapota, Crescentia spp., Pseudobombax septe natum y otras especies en Guanacaste. A menudo, visita varias especies seguidas de flores en La Pacífica, a juzgar por la gran cantidad de cargas de polen de varias especies que transporta. El comportamiento de forrajeo de C. perspicillata fue estudiado por radio telemetría en el Parque Nacional Santa Rosa (Heithaus y Fleming 1 978, y datos inéditos). Durante la estación húmeda, la mayoría de los individuos forrajean dentro de un radio de 1 ,5 km de sus descansos diurnos e invariablemente visitan de uno a cuatro come deros durante algunos períodos de tiempo (varias se manas). Un individuo, generalmente, visita dos de estos comederos en una noche dada y "viaja" entre uno'y otros
cada 1 -2 horas; estos viajes son cortos en las noches de 1una '
y cuando hay frutos de Piper disponibles. Dentro del área
Fig. 9.6 Carollia perspicillata: a)
Murciélago adulto, Hacienda Palo
b). Piso de la cueva debajo de la percha con semillas defecadas de Cecropia (óvalos rugosos largos) y Muntingia calabura (parches monoespecíficos de semillas diminutas de color claro) y semillas caídas de Acacia collinsii (óvalo arriba a la derecha) y Annona reticulata (lasemillamás grande de la parte superior); Verde, provincia de Guanacaste, Costa Rica
nótese los escarabajos ligeidos alimentándose de la semilla (abajo a la izquierda). Parque Nacional Santa Rosa, provincia de Guanacaste, Costa
Rica (foto D. H. Janzen).
y por individuos de diferentes edades. También es un murciélago que forma harenes, aunque no se ha estudiado su sistema social en la naturaleza (ver observaciones de laboratorio de Porter 1 978). En Costa Rica y Panamá hay dos períodos de naci mientos, uno hacia al final de la estación seca (marzo o abril), y otro a la mitad de la época lluviosa julio o agosto) (Fleming, Heithaus, y Sawyer 1972). Algunas hembras dan a luz una única cría dos veces al año. Las hembras cargan sus crías cuando forrajean de noche, pero dejan las más grandes en sus descansaderos diurnos. C. perspicillata es, primordialmente, un murciélago
de estos comederos, los m urciélagos toman los frutos de árboles y arbustos y los consumen en los comederos noc turnos--de 30-60 m desde los árboles en fruto. Ya que las semillas pasan muy rápidamente por el tracto digestivo de
C. perspicillata ( 20 minutos), quedan depositadas muy cerca de la planta madre. Durante la estación lluviosa C. perspicillata vuela cerca de 5 km cada noche. Muchos aspectos del comportamiento de forrajeo de
C. perspicillata en la época seca, son
similares a los de la estación lluviosa, salvo una diferencia importante: las distancias de vuelo son una y media a dos veces mayores en el primer caso, debido a la distribución más amplia de su alimento. También durante la época seca, los indivi duos están más propensos a regresar a los sitios de descanso diurnos durante una hora o más, después de comer, que lo que sucede durante la estación lluviosa. En la actualidad no se conoce la razón de esta diferencia. En ambas estaciones, los individuos, a menudo, dejan sus comederos corrientes, aparentemente para "investigar" otras fuentes de alimento, y abandonan, gradualmente, los comederos antiguos al cambiar sus localidades de forrajeo. Juegan papeles importantes en el escogimiento de los comederos el sexo de los individuos, la condición re productiva, y probablemente el "status" social. Gene ralmente, los machos comen más cerca de los descansos diurnos que las hembras, y los machos más pesados (¿con
frugívoro, aunque también visita flores, quizá, en busca de néctar, durante la estación seca. Su dieta ha sido estudiada cuidadosamente en Finca La Pacífica y en el Parque
ductores del harén?) son los que comen más cerca del sitio de descanso (Jamieson 1977; Heithaus y Fleming 1 978). Las hembras preñadas tienden a comer en donde Piper es
Nacional Santa Rosa en Costa Rica (Heithaus, Fleming, y Opler 197 5 ; Fleming, Heithaus, y Sawyer 1 978). Su dieta preferida consiste en las infructescencias de varias espe
más abundante, a diferencia de otras combinaciones de individuos sexualmente reproductivos.
cies de Piper (piperaceae), cuando las pueden conseguir,
de
las que toma al vuelo antes de retornar a sus descansos noc turnos, en donde consume la pulpa y las semillas al estilo de elotes tiernos. Los experimentos de relocación
encontraron, con animales cautivos, que en individuos de esta especie la habilidad de mantener una temperatura
muestran que C. perspicillata se vale de una imagen activa de búsqueda para localizar los frutos maduros de Piper.
Piper spp., este murciélago come frulos de Cecropia peltata, Chlorophora tinctoria, Solanum hazenii, Muntingia calabura, y en la estación seca Kar winskia calderoni y Ficus ovalis en Santa Rosa. En la estación seca, visita las flores de Ceiba pentandra, Además de
Se conoce muy poco acerca de la ecología fisiológica
C. perspicillata.
En Panamá, S tudier y W i lson ( 1 970)
corporal alta constante varía mucho c uando están ex puestos a temperaturas ambientales que disminuyen gradualmente. Algunos individuos entraron en un sopor, mientras las hembras lactantes permanecieron homeo térmicas. En Santa Rosa, estos murciélagos forrajean todas las noches sin que les afecte las condiciones cli máticas. Los conteos de frutas frescas debajo de los come deros nocturnos indican que estos individuos consumen la 47 1
MAMIFEROS
mayor parte de la pulpa de hasta 35 frutos de Piper arnalago (cuyo peso húmedo es cerca de 1 ,6 g) en una sola noche, y defecan las semillas. Debido a su abundancia, y por ser más común en los bosques secundarios que en los primarios, C. perspicillata es un importante agente diseminador de los bosques tropi cales y especialmente de las plantas de sucesión temprana. Además de sus actividades como dispersores de semillas, también visitan y supuestamente polinizan una gran canti dad de árboles tropicales. Entre sus enemigos se encuen tran varios búhos, el murciélago carnívoro
Vampyrum
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Ecology
alcanza la madurez sexual en 3 ó 4 años al igual quizá que los machos (Oppenheimer 1968; Hamlett 1939). Los adultos pesan 2,5-3,5 kg, siendo los machos ligera mente más grandes). el cuerpo es negro, excepto por los hombros, parte superior del pecho y la cara, que son
(fig. 9.7 ). C. capucinus habita los bosques d e bajura sobre l a
blancos
costa del Caribe d e Centro América y los bosques secos de
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Fig. 9.7 Cebus capucinus: Macho adulto visto de perfil. Parque Nacional Santa Rosa (foto C. H. Freese).
Carollia. Texas
la costa pacífica, en alturas hasta por lo menos de 1 .500 en Costa Rica y Panamá (c. Freese, obs. pers.; Goodwin
1 946) y 2.000 m en Colombia (Hernández-Camacho y Cooper 1976). Forrajean en la vegetación nueva secun
daria, así como en el bosque maduro, y, a menudo, se les A&M Agric. Expt. Sta. Tech . Monogr. no. 8 . encuentra en los manglares (Freese 1 976a). En raras Porter, F. L . 1 97 8 . Roosting patterns and social behavior in captive Carollia perspicillata . J. Mamm. 59: ' ocasiones se les puede ver atravesando las sabanas gua 627-30. nacastecas. Studier, E. H . , and Wilson , D . E. 1 970. Thermo Todos los Cebus son vegetarianos, la mayoría de su dieta, consiste en frutas y, en menor cantidad, insectos. La regulation in sorne Neotropical bats . Comp. Biochem.
Physiol.
dieta de C. capucinusen la Isla de Barro Colorado consiste, por peso, aproximadamente de 20% de presas animales
34:25 1 -62 .
especialmente insectos), 65% de frutas, y 1 5 % de materia
Cebus capucinus (Mono Cara Blanca, White-faced Capuchin) C. H. Freese
Cebus capucinus es un primate arbóreo, diurno,
de
cola prensil , de la familia Cebidae. Hay c uatro especies en el género Ce b us, pero capucinus es el único que se encuen tra en Centroamérica; su ámbito es desde Belice hasta el extremo norte de Colombia. Las hembras tienen una única cría a intervalos de 1 -2 años. Los datos del Parque Nacional Santa Rosa y de la Isla de B arro Colorado, en Panamá, indican que la mayoría de los nacimientos se presentan en la época seca (diciembre a abril) (C. Freese, como pers., Oppenheimer 1 969). Los juveniles adquieren la lomoción independien te aproximadamente a los 5 ó 6 meses de edad, y la hembra
472
vegetal verde (HIadik y Haladik 1969; Oppenheimer 1968). En el Parque Nacional Santa Rosa el tiempo de búsqueda de insectos, en relación con el tiempo total de forrajeo varió desde 30% durante la época seca hasta 5 1 % en la húmeda, época en que hay mayor abundancia de larvas de insec tos (Freese 1 977). También son componen tes importantes en su dieta, otras partes de plantas, espe cialmente las ramas nuevas y las flores, y rara vez con sumen vertebrados pequeños. En algunos lugares, estos monos son bien conocidos como merodeadores de los c ultivos agrícolas, especialmente el maíz (Jiménez 1970). Los monos cara blanca comen las frutas maduras y comprueban su madurez mordiéndolas, oliéndolas y apretándolas, y golpean algunas de las más duras contra las ramas de los árboles o contra las piedras para suavizarlas o para sacar las semillas. Rara vez, se tragan la pulpa carnosa entera, sino que la mastican para obtener el jugo y desechan el resto. Este comportamiento se observó en
USTA DE ESPECIES
Santa Rosa, especialmente con respecto a los frutos de semillas grandes (v.g., Spondias Mombin y Bunchosia ?
sp.), y en la mayoría de los demás tipos de frutas v.g., Ficus spp. y Manilkara zapota). Algunas especies (v.g.,Bursera simaruba y Muntingia calabura) extraen y consumen únicamente las semillas secas; mastican y desechan flores (v.g., M. zapota en Santa Rosa y Clitoria arborescens en Panamá), lo que aparentemente también hacen con los tallos nuevos deB. simaruba en Santa Rosa y de Gustavia superba en la Isla de Barro Colorado (Freese 1 977; Oppen heimer 1968). En la Isla de Barro Colorado, en un estudio a largo plazo, se comprobó que C. capucinus comió los frutos de aproximadamente noventa y cinco especies de plantas, y las ramas tiernas, las yemas y varias partes de las flores de otras veinticuatro especies (Oppenheimer 1 968). En un estudio más corto, en el Parque Nacional Santa Rosa, estos monos comieron, o por lo menos probaron, los productos de cuarenta y dos especies (Freese 1977). Tanto en Santa Rosa como en Barro Colorado, cada individuo comió de cinco a siete especies de plantas por día, como promedio. Sin embargo, en Santa Rosa, la especie de planta preferida cada semana representó un promedio de 48% en el tiempo total consumido en cada planta, y 65% las dos especies de plantas en donde demoró más tiempo (Free se y Oppen heimer 198 1 ) . Los insectos más comúnmente consumidos in cluyen larvas de lepidópteros, hormigas, cicadas y salta montes, cercópidos y varias especies de coleópteros (Freese 1 976b, 1 977; Oppenheimer 1968). Durante la estación seca, en Santa Rosa, los monos cara blanca comen muchos insectos adultos (v.g., cicadas y hormigas de las acacias) pero durante la estación lluviosa las larvas de lepidópteros son una presa común. Entre los vertebrados o sus derivados, consumidos por C. capucinus se encuen tran huevos de aves, pájaros juveniles, ardillas jóvenes y pequeñas lagartijas anólidas. También, en una ocasión, se vio a un adulto atacar a una iguana de 1 ,7 m, quebrar y comer una sección de 30-40 cm de su cola (Baldwin y Baldwin 1972). Para suplementar esta dieta ecléctica, se ha visto a C. capucinus comer ostras durante la marea baja (Dampier 1 697, citado por Hill 1960; Hernández-Cama cho y Cooper 1 976, quienes citan una comunicación per sonal de C. R . Carpenter). C. capucinus forrajea en la totalidad del ámbito vertical de su hábitat, desde el piso del bosque hasta lo más alto del dosel. Mientras buscan insectos, los miembros de la tropa, generalmente, abarcan una área de más de 200 de diámetro. Aun un árbol muy grande en cosechas no puede albergar a todos los miembros de la tropa, simul táneamente. Buscan los insectos entre las hojas secas y por debajo de las verdes, arrancan la corteza muerta, mueven troncos, rajan los bejucos huecos, y generalmente hurgan en todo lo que creen que pueda albergar su presa. Los monos cara blanca puede ser agentes importan tes de dispersión de semillas de algunas especies de árboles. Por ejemplo, en la Isla de Barro Colorado se calculó que una tropa de C. capucinus dispersó más de 300.000 semillas diminutas de Miconia argentata por
hectárea por año. Las dos terceras partes de la semillas que pasaron a través de su tracto digestivo germinaron, lo que constituye una tasa igual a la de las semillas sin consumir, aunque las semillas defecadas germinaron 1 0 días antes. Los datos sobre algunas especies, como Trichilia cepo indican que las semillas que pasan por el tracto digestivo de C. capucinus, tuvieron una tasa de germinación más alta que las que no tuvieron este tratamiento (HIadik y llladik 1 969). C. capucinus afecta el ambiente vegetal de varias maneras. La poda deG. superba por estos monos aumenta la ramificación, que, a largo plazo, puede resultar en cosechas de frutas mayores (Oppenheimer y Lang 1 969). Iguales resultados se pueden esperar de la poda grande y de la defoliación que llevan a cabo en B. simaruba en Santa Rosa durante octubre y noviembre, y cuyas semillas son una fuente importante de alimento de los monos cara blanca durante marzo y abril. Sin embargo, ¿de qué modo se afecta la producción de frutas por pérdida de esta gran cantidad de material fotosintético? También, la producción de frutas de M. zapota en Santa Rosa en diciembre y enero se vería reducida considerablemente porque los monos se comen las flores en el mes de mayo. La depredación sobre insectos por C. capucinus, quizá, reduce grandemente los daños en algunas especies de plantas. Por ejemplo, en la Isla Barro Colorado, los huevos del brúquido Amblycerus centralis se depositan sobre los frutos de Apeiba membranacea, pero C. capuci nus remueve meticulosamente las larvas de los frutos, re duciendo quizás la destrucción de las semillas (Oppen heimer 1 968» . Aún así, la depredación por insectos puede destruir algunas plantas. La depredación de las hormigas de las acacias (principalmente Pseudomyrmex belti) en Santa Rosa, por los cara blanca, tuvo como resultado una destrucción masiva de las acacias, pérdida de la colonia de hormigas ya que los monos para llevar a cabo su tarea arrancaron las ramas de cuajo y abrieron las espinas con su dientes lo que también produjo la muerte de las plantas (Freese 1976b). Además de obtener humedad de los frutos y de otros alimentos, los monos cara blanca beben agua direc tamente, cuando está disponible, en los huecos de los árboles, pero, durante la estación seca, ' en Santa Rosa, cuando estos huecos de árboles están secos, la tropa bebe por lo menos una vez y a veces dos veces por día en las quebradas y aguaderos (Freese 1978). Los viajes y el forrajeo ocupan aproximadamente 60-80% del tiempo de sus actividades diurnas en Santa Rosa y en Barro Colorado, y la mayoría del resto del tiempo descansan. Los monos comienzan a comer inme diatamente después de abandonar los árboles en donde pernoctaron, o sea al amanecer y en su mayoría descansan cerca del medio día y luego vuelven a comer ya entrada la tarde. En Santa Rosa se calculó que una tropa de C. capucinus viaja como promedio dos km por día, rara vez menos de uno o más de 3 km, en un solo día. El territorio hogareño de las tropas de C. capucinus es entre 0,5 y 1 ,0 km2• Existen combates de defensa entre 473
MAMIFEROS
las tropas, aunque en muchos casos los territorios hogareños se traslapan. La densidad de población se calcula en dieciocho a veinticuatro por km2 en Barro Colo rado (Oppenheimer 1 968) y de cinco a siete por km2 en Santa Rosa (Frees� 1 976a), aunque en Santa Rosa puede haber más de 30 animales por km2 si solo se considera el bosque maduro del parque. Entre los depredadores de los monos cara blanca están el hombre y posiblemente aves rapaces grandes, boas y félidos.
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Coendou mexicanum
(Puercoespín, Prehensile-tailed Porcupine) D. H. Janzen
Coendou mexicanum ifig. 9.8a ) es el roedor más espinoso de Costa Rica y tiene los pelos del cuerpo rígidos, como púas, que se desprenden al contacto (fig. 9.8b ) , muy parecidas a las del puercoespín norteamericano (Erethizon dorsatum). Sin embargo, mientras que el puercoespín norteamericano tiene una cola ancha densamente cubierta por pelo y espinas largas (que también usa como sostén, (como aquella del pájaro carpintero, cuando explora la corteza de los árboles grandes), la cola de C. mexicanum es delgada, con pelo y espinas únicamente en la base. La cola en sus últimos 10-.1 5 cm es casi desnuda y se puede enroscar fuertemente ifig. 9.8c ), 10 que permite al animal colgarse de ramas pequeñas. Sospecho que esta diferencia entre los dos puercoespines se relaciona, en gran parte, con el hecho que la primera especie se alimenta de la corteza de los árboles, mientras que la segunda, ramonea las ramas nuevas y come frutos y semillas, 10 que requiere que se mueva en las partes superiores y más débiles de las copas de los árboles. La nariz del C. mexicanum es excepcio nalmente grande, suave y aparentemente inflada. Los adultos sanos pesan de 4 a 6 kg y por 10 tanto su peso es aproximadamente una cuarta parte del de las especies norteamericanas de Michigan y Minnesota. C. mexicanum se encuentra en todas las tierras de bajura de Costa Rica, aunque se le ve más a menudo en el bosque caducifolio de Guanacaste. Esto quizá porque las copas de los árboles son menos elevadas y la visibilidad ahí es mejor que en los bosques pluviales perennifolios. El ámbito de la especie es desde México hasta Panamá y, aparentemente, en ningún área hay simpatría con el puercoespín norteamericano. En Guanacaste, la manera más fácil de encontrar un puercoespín de cola prensil es buscar en la base de los grandes árboles huecos la acumulación de sus bolos fe cales característicos, ovoides y aplastados, de cerca de 2 cm de largo por 1 cm de ancho. El material alimenticio que se encuentra dentro de estos restos está muy fmamente molido y no contiene semillas intactas ni fragmentos grandes de madera. En los árboles que C. mexicanum utiliza como descansos diurnos, se acumulan muchos kilos de estos desechos. El animal descansa en un lugar muy alto dentro del tronco hueco durante el día (y a menudo se le puede escuchar en su labor de decoración interior con sus dientes incisivos). Forrajea durante la noche, pero, a menudo, vuelve al mismo tronco hueco día tras día; he
LISTA DE ESPECIES
atrapar con la mano, C. mexicanum generalmente muerde, se repliega como una bola, o trata de huir. No hay pruebas de que trate de golpear a su atacante con aquelhtparte del cuerpo que tiene más espinas (lo que contrasta fuertemente con el puercoespín norteamericano).
Vaughan , C. 1 980. Predation of Coendou large Felidae. Brenesia . 1 8 :368 .
mexicanus by
Cyclopes didactylus (Tapacara, Serafín
de Platanar, Zorro de balsa, Silky Anteater) G. G. Montgomery La mejor manera de encontrar un serafín de platanar
ifig. 9.9 ) es buscar algo'que se asemeje a una bola de tenis dorada en los montones de bejucos, de pequeño diámetro, a unos 10 m del piso del bosque. Puede ser que se vea a este animalito durmiendo en una posición enroscada que le sirve para conservar el calor del cuerpo mientras descansa, ya que su temperatura baja durante este período (Mont gomery y Nagy, s.f.). El serafín de platanar es el más pequeño de las cuatro especies de hormigueros del Nuevo Mundo (Mammalia: Xenarthra: Myrmecophagidae). El género monoespe cífico Cyclopes, se encuentra en los bosques húmedos desde el sur de México hasta Bolivia y Brasil (Wetzel
fig. 9.8 Coendou mexicanum: a) Adulto viejo. Finca La Pacífica cerca de Cañas, provincia de Guanacaste, Costa Rica. b) Pata trasera de un ejemplar muerto en la carretera con sus propias espinas insertadas en la planta, la relación entre las espinas y el pelo es normal para esta especie. e) Cola del mismo ejemplar que muestra el área lisa sobre la cola prensil. Provincia de Guanacaste, Costa Rica (fotos D. H. Janzen).
visto dos puerco espines dentro de una misma madriguera (noviembre). Esta madriguera tiene un olor ofensivo fuerte, rancio o almizclado. Se le puede sacar de su ma driguera fácilmente si se le agarra de la cola. No hay estudios sobre sus alimentos en la naturaleza. En cautiverio, C. mexicanum come ávidamente desperdicios caseros, legumbres y frutas comerciales. Sostiene la fruta en sus patas delanteras como lo hace la ardilla. Sus molares son muy semejantes a los del tepeizcuinte y, aparente mente, con la superficie lo suficiente irregular como para quebrar, moler semillas y follaje leñoso. He visto trece puercoespines muertos al final de marzo en los cauces secos de los ríos en el Parque Nacional Santa Rosa, que tal vez murieron por enfermedad o de hambre. Un tigrillo (Fe lis wiedii) semisalvaje que fue dejado suelto en Santa Rosa en junio (1978) apareció varios días más tarde, en el comedor de la casa con espinas de puercoespín en la cara y en el cuello. Se han encontrado espinas de C. mexicanum en las heces de un felino grande en Costa Rica (Vaughan 1980). Cuando se le trata de
1980). La longitud del cuerpo, es de 1 73 a 1 78 mm, excluyendo la cola prensil, que es de 1 78 a 203 mm, Sin embargo, en una muestra de once adultos en la Isla de Barro Colorado en Panamá, la longitud de las colas fue entre 170 y 235 mm y las longitudes totales entre 375 y 440 mm; el peso promedio del cuerpo de los once adultos fue de 223 g (ámbito 155 a 275 g). Los osos hormigueros rayados y dorados (Tamandua mexicana y T. tetradactyla) pesan cerca de 4 kg y los hormigueros gigantes (Myrmecophaga tridactyla) aproximadamente 30 kg. El serafín de plantanar es estrictamente nocturno (S unquist y Montgomery 1973; Montgomery 1980c), casi completamente arbóreo, y, excepto por un contacto oca sional entre las madres y sus hijos, son solitarios. La pata trasera es la clave del modo que los serafines de platanar se movilizan y alimentan. Cyclopes se des plaza y se nutre en los árboles, en un sustrato que consiste principalmente en ramas y bejucos pequeños (gene ralmente del grueso de un lápiz). La pata trasera está muy modificada para permitir que el animal se agarre de los tallos pequeños con la pata atravesada y señalando en cualquier dirección. Cada pata delantera de este animal, como es el caso de todos los hormigueros del Nuevo Mundo (Taylor 1980), tiene una uña grande, afilada y puntiaguda, que usa tanto para defenderse como para abrir huecos en los tallos y bejucos a través de los cuales puede alimentarse de las hormigas que hay en su interior. Para trepar, el hormiguero agarra los tallos pequeños con sus patas traseras y su cola prensil le sirve de equili brio. El animal puede colgar de esta cola prensil aunque 475
MAMIFEROS
Fig. 9.9 Cyclopu didm:tyl/U: Hembra adulta caminando erguida sobre lDla rama delgada. En Costa Rica (Servicio de Parques Nacionales de Costa Rica; foto D. Janzen).
probablemente lo hace en muy raras ocasiones, excepto cuando se resbala y cae. Para caminar sobre las ramas horizontales ifig. 9.9 ) y bejucos, su cola prensil se enrosca parcialmente en el tallo para prevenir una caída. Cuando el serafín del platanar come, su cuerpo está en posición perpendicular a la dirección del tallo pequeflo. Agarra el tallo o rama pequefla con sus patas traseras vueltas en posiciones opuestas. De esta manera se afianza fIrmemente del tallo y mantiene el equilibrio sin usar sus patas delanteras. Luego se inclina hacia adelante y con sus uflas afiladas abre una hendidura, la mantiene abierta e inserta su lengua móvil larga. Con la lengua lleva las hormigas y sus pupas hacia la boca. Una vez que el hormiguero ha comido en un lugar, se pasa hacia abajo del tallo o rama y repite este procedimiento. Los serafines de platanar en la Isla de Barro Colo rado se alimentaron exclusivamente de hormigas, con sumiendo cerca de tres mil por día (entre setecientos mil a cinco mil por día según la edad y el sexo del hormiguero). Muy rara vez se encontró, en el contenido estomacal y materias fecales, termitas y otros invertebrados (uno de los quince mil artículos alimenticios) (Montgomery 1 980b). Cada muestra del contenido estomacal y de heces tenía cerca de dieciocho especies de hormigas, aunque la mayor parte de las hormigas en cualesquiera de las muestras eran solo de una o dos especies. En cada muestra, la especie de hormiga que formó la mayor parte de su dieta diaria fue re lativamente consistente de día a día, y hubo gran uniformi dad en las especies de hormigas que formaron la parte dominante de la dieta entre los serafines del platanar en te rritorios adyacentes. Sin embargo, ya que no todos los osos hormigueros se alimentaron en el mismo sustrato, se dio una tendencia a encontrar en las muestras de cada estómago y las fecales algunas hormigas exclusivas de la misma muestra. Las hormigas de los géneros Crematogaster, Solenopsis, Camponotus, y Zacryptocerus fueron las hormigas más importantes en la dieta de los serafInes de platanar. Los serafines de platanar tienen un sistema social territorial, de harenes, en que se incluyen tres hembras adultas por cada macho (Montgomery 1980c). En .los 476
territorios de las hembras se excluyen otras hembras, pero el ma�ho los ocupa libremente. Los territorios, tanto de los machos como de las hembras son relativamente grandes para el tamaflo tan pequefto de este mamífero, debido, quizá, en parte, a que sus fuentes de alimento y que las hormigas pueden muy bien defenderse contra las depre daciones de estos hormigueros. Las hembras tienen una única cría y al igual que los otros géneros de osos hormigueros, invierten tiempo y energía considerable en su cuido (Montgomery 1980a). Mientras no lleguen a tener cerca de una tercera parte del peso del cuerpo de la madre, las crías maman; al llegar a ese tamaflo comienzan a comer hormigas por sí solas. La madre no carga la cría durante su salidas nocturnas en busca de alimento sino que la deja en el árbol en donde pasaron el día. Las crías quedan solas cerca de ocho horas durante cada noche y empiezan a alimentarse de hormigas cuando llegan a tener aproximadamente una tercera parte del tamaflo de su madre. Por lo menos, durante las próximas seis semanas, hasta que llegan a tener dos ter ceras partes de su tamaflo, se alimentan tanto de leche como de hormigas, en la vecindacJ del lugar donde las dejó la madre durante la noche. Antes de cambiar la madre su lugar de descanso diurno, lo que hace casi todas las noches, vuelve a donde ha dejado su crías antes de amanecer y la lleva al nuevo local. La madre y su cría pasan el díajuntas, en reposo, en un lugar sombreado, relativamente seguro y protegido. Cuando la cría alcanza aproximadamente la mitad del peso de la madre, abandona, repentinamente, su terri torio hogareflo y se aleja en línea recta, a campo traviesa, hasta encontrar un lugar en donde establecer su propio territorio. La madre entonces queda embarazada de nuevo y, probablemente, produce dos crías cada afio. Las densidades de población del serafin de platanar son relativamente bajas; sus territorios grandes para su tamaflo y para la cantidad de alimento disponible (Mont gomery 1980c). Estos animales consumen únicamente una proporción pequefla del alimento a disposición, o sea más o menos el 0,5% de las hormigas en su territorio cada día. Se mueven casi en forma continua durante la noche y viajan aproximadamente una distancia igual a mil vece� la longitud de su cuerpo (sin contar la cola), y forrajean en las copas de veinte o más árboles cada noche. Probable mente, su patrón para de alimentarse es muy similar al de los demás osos hormigueros del Nuevo Mundo, en que cada episodio es corto y consumen solo una proporción pequeña de las hormigas disponibles en cada colonia (Montgomery y Lubin 1 977), abarcan una gran cantidad de colonias durante cada período. Esta estrategia de cosechar una fuente alimenticia que se repone continuamente se debe en gran parte a que las hormigas tienen una gran variedad de maneras de defenderse contra los osos hormigueros: en colonias dispersas, soldados que muer den y pican, y construcción de sus nidos en lugares relati vamente inaccesibles (Lubin, Young, y Montgomery 1977; Lubin y Montgomery 198 1 ). Los serafines de platanar, aparentemente, viven al borde del límite energético de un animal que se alimenta de
USTA D E ESPECIES hormigas. El expendio diario de energía es aproximada mente igual al que deriva de las hormigas que consumen durante el día, cuando está en reposo, su tasa de metabo lismo, al igual que la de su temperatura, es reducida, y su pelaje grueso y aislante le ayuda a conservar el calor. (Montgomery y Nagy, s.f.) Lubin, Y D . , and Montgomery, G. G. 1 98 1 . Defenses of
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ecology of sloths, anteaters and armadillos (Mam malia: Xenarthra = Edentata) , ed. G. G . Mont gomery. Washington, D . C . : Smithsonian Institution Press .
Fig. 9.10 DasyproctaplDfCtata: a) AdtiIto colocando lUla hoja sobre una semilla que acaba de enterrar. b) Dasyprocta punctataadulta con el pelo del anca erguido. e). AgouJi paca: macho adulto; nótese las glándulas anales evertidas. Isla Barro Colorado, Panamá (fotos N. Smythe).
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MAMIFEROS
costados. Ambas especies son animales muy perseguidos objetos con un par de glándulas invertidas que tienen en el periano. También, es de interés notar que los tepeizcuintes por los cazadores en todo el ámbito de su distribución, el tienen estas glándulas, y que las emplean del mismo modo tepeizcuinte es el favorito por su excelente carne y por carecer de olor. (v.g., durante encuentros agresivos), pero no usan la Las guatusas y los tepeizcuintes tienen caracte comunicación olfativa tanto como las guatusas, y no mar can los objetos del mismo modo. Los machos de ambas rísticas que nos recuerdan algunos ungulados primitivos (las guatusas son, por ejemplo, muy similares en su apa especies, al igual que muchos caviomorfos, marcan sus riencia general a Hyracotherium, especialmente con res futuras compañeras rociándolas con orines durante un rito pecto a sus patas). Ambos son principalmente frugívoros de cortejo muy activo. Es interesante comparar el comportamiento de seminívoros, aunque el tepezcuintle puede quebrar más fácilmente las semillas más duras. Esto y otras diferencias combate de las dos especies. La taltuza generalmente esquiva a cualquiera otro que camine directamente hacia entre las dos especies se reflejan por las diferencias de sus patrones de actividad. El tepezcuintle se sienta para comer él. Un animal que lo persigue puede tratar de morder al que y alza su cabeza para poder ver los posibles depredadores huye en el lonio, que en la taltuza está cubierto de pelos largos que pueden erizar y que quizá, protege al animal de al mismo tiempo que deja sus patas delanteras libres, las que entonces puede usar para manejar las semillas duras. los mordiscos de su perseguidor coespecífico o de los de sus depredadores potenciales. A menudo, dos tepeizcuin Esta habilidad le permite concentrarse y roer en un deter minado sitio, y aunque, a menudo, comen semillas duras, tes del mismo sexo corren el uno hacia el otro y saltan en el aire antes de chocar y al mismo tiempo dando fuertes esto les resulta más difícil que a los tepeizcuintes. patadas, a veces hiriéndose gravemente con sus afiladas La principal defensa del agutí es el correr veloz mente para escapar de los depredadores. Aunque el te uñas. Los tepeizcuintes no huyen durante los combates, peizcuinte puede correr rápidamente en distancias cortas, se escapa en la oscuridad del bosque, pues al huir de sus sino que se enfrentan el uno al otro y tratan de herirse con enemigos permanece inmóvil, pudiendo estar así hasta 45 sus grandes incisivos. No poseen el pelo largo del lomo, minutos. El hecho de no tener que huir de sus enemigos le aunque todo el tegumento consiste de tejido conectivo grueso cubierto por piel muy frágil. Esta piel se rompe y permite al tepeizcuinte almacenar alimentos en forma de grasa, mientras que la solución de las guatusas a la escasez se desliza sobre el tejido conectivo con una facilidad estacional es la de enterrar semillas durante tiempos de sorprendente, haciendo imposible que un depredador o abundancia. Sin embargo, no pueden almacenar estas agresor pueda agarrar firmemente a su vfctima. Los huesos semillas en un solo escondite, ya que serían explotadas por zigomáticos de los tepezcuintles, especialmente los de los los saínos (Tayassu tajacu). De modo que las guatusas machos adultos, son muy abultados, lo que probablemente tienen un patrón disperso para enterrar las semillas y, pues les ayuda en los pleitos, ya que aumentan el tamaño del tienen que enterrar un sobrante debido a la incertidumbre cráneo a la vez que actúan como instrumentos de resonan dé poderlas recobrar, juegan un papel importante como cia para amplificar los sonidos que emiten vocalmente, por agentes dispersores de los propágulos de las plantas que les ejemplo, raspando los dientes zigomáticos, pueden usar sirven de alimento. Las guatusas prefieren comer en los estos sonidos en las comunicaciones sociales, pero su lugares más oscuros y llevan los frutos y semillas a come función principal es tratar de intimidar a sus atacantes. En deros bien protegidos. De este modo, pueden diseminar la oscuridad profunda del piso del bosque es difícil creer algunas semillas pero, en esto, son mucho menos eficien que un animal que pesa tan sólo 1 0 kg puede hacer un ruido tes que los tepezcuintles. Las crías de los caviomorfos tan grande. nacen en un estado de desarrollo muy avanzado, las de las Cuando huyen de los depredadores, los tepeizcuintes guatusas nacen en uno de los sitios donde duerme la madre, emiten repetidos ladridos de alarma, de altas frecuencias. y generalmente una sola, pero a veces en parejas. Al Los animales jóvenes tienen una tolerancia a estos sonidos amanecer de su primer día de vida, la madre las conduce a mucho más baja y, a menudo, huyen ladrando a la menor todos los posibles lugares de anidación -madrigueras en provocación. Al huir, por ejemplo de un trigrillo (Felis donde no pueden penetrar los pizotes (Nasua narica), los yaguaroundi) o de un perro doméstico, los tepeizcuintes tolomucos (Eira barbara) u otros posibles enemigos- y corren en círculos, pero no abandonan su territorio las crías escogen un sitio apropiado que arreglan con hojas hogareño. Este comportamiento, junto con su fuerte olor, y ramitas. La madre, que tampoco puede entrar, llama a su los convierte en resas fáciles para los cazadores humanos cría para alimentarlas por la mañana y por la noche. Antes y sus perros, una com binación que, sin contar con las armas de permitirle mamar, la estimula para que orine y defeque de fuego, puede eliminar totalmente las poblaciones lo lamiendo su perineo, y luego ingiere todos los productos. cales. Este comportamiento elimina del nido los olores del ani El único cánido que se ha desarrollado en los trópicos mal joven, supuestamente haciéndolo menos obvio para húmedos es Speothos venaticus, en la actualidad muy los depredadores potenciales. Quizá, también refuerza los escaso. Es nocturno (supuestamente el régimen de tem lazos de olfato entre la cría y su madre. peratura y humedad del bosque pluvial hace que sea El olor es una manera importante de comunicación imposible que un depredador no sedentario pueda venti para las guatusas. Marcan sus vías de comunicación larse adecuadamente durante el día) y se supone que los comunes, los lugares de dormir y sus comederos, y otros animales de presa favoritos son los tepeizcuintes Los
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I I
USTA DE ESPECIES
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tepeizcuintes han desarrollado una defensa especial, probablemente contra Speothos: corren hacia el agua, se consumen y se dice que pueden permanecer sumergidos durante largos períodos. Este comportamiento le ha per mitido al tepeizcuinte sobrevivir en muchas áreas, por ejemplo, en los bosques riberinos en donde ha sido destrui do el bosque adyacente tierra arriba. Sin embargo, tal vez, debido a su comportamiento de forrajeo nocturno los tepeizcuintes sobreviven en diminutos fragmentos de vegetación que quedan en medio de las tierras agrícolas; por ejemplo, a veces se les puede ver en los suburbios de San José, en donde se dice que viven en los jardines abandonados (D. Janzen, como pers.). En Costa Rica, las guatusas y tepeizcuintes son comunes en bosques relativamente sin alterar en ele vaciones hasta por lo menos de 2.000 m, desde los bosques caducifolios más secos (v.g., en el Parque Nacional Santa Rosa) hasta los más húmedos; y se puede encontrar a am bas especies buscando semillas en los manglares durante la mareabaja. Sin embargo, a juzgar por la frecuencia con que se encuentran en el bosque, su densidad local varía grandemente año con año, o cuando menos en relación con la producción anual de semillas (D.Janzen,com pers.).
Fig. 9.11 Dosypus 1urmu:iN:lIIS: Macho aduho en el 'pice de
IU
estrategia para escapar de lID depredador. Marzo de 1980, Parque Nacional Santa Rosa (fotos D. H. Janzen)
las mandIbulas superior e inferior; carecen de incisivos y caninos. El carapacho es oscuro, con escamas amarillen tas laterales numerosas y escaso pelo entre los anillos, aunque algo más cpnspicuo en la parte abdominal. El cara pacho es oscuro, con escamas amarillentas, más numero sas lateralmente. En los hombros y en los escudetes Kleiman , D. G . ; Eisenberg , J. E ; and Maliniak, E. 1 979. pélvicos las escamas son redondas o en rosetas y en los Reproductive parameters and productivity of cav-. anillos móviles son triangulares. En la pata delantera tiene iomorph rodents . In Vertebrate ecology in the northern Neotropics, ed . J. E Eisenberg , pp . 1 73 -83 . Washing cuatro dedos y cinco en la trasera; todos los dedos tienen uflas fuertes. La hembra tiene un par de glándulas ma ton, D . C . : Smithsonian Institution Press . marias pectorales y otro inguinales. La cabeza y el cuerpo Smythe, N . 1 978 . The natural history of the Central de los adultos de Texas hasta Argentina miden 384-573 mI; American agouti (Dasyprocta punctata) . Smithsonian la cola mide 276-430 mI (aunque esta no es una medida Contrib . Zool. 257 : 1 -52 . exacta, ya que en muchos casos el extremo se quiebra y se pierde); la longitud de la oreja (desde la ranura) es de 35 a 57 mi y el peso es de 2,9 a 8 kg. Dasypus novemcinctus (Cusuco, Armadillo) Poco se sabe sobre la ecología, el comportamiento y R. M. Wetzel la historia natural de esta especie fuera de los Estados Unidos (ver resumen, Wetzel y Mondolfi 1979). Se cree El armadillo de nueve anillos (fig. 9.11 ) tiene un que la copulación se lleva a cabo con la hembra acostada problema debido a la falta de consistencia entre sus nom sobre su espalda. En el sur de Estados Unidos el apárea bres vernáculo y científico. Las bandas movibles en Sil miento es en julio o agosto, pero la implantación se demora mayoría son ocho en las partes norteñas (América Central durante 3 ó 4 meses. El crecimiento embriónico es de 120 hasta Oklahoma) y australes (Argentina y Paraguay) de su días y comienza en noviembre y a principios de la prima ámbito. Si se cuentan estos anillos a lo largo del lomo vera nacen cuatro crías precoces. Los cuádruples resultan varían de siete a diez, con una media de nueve, más de la división de un solo óvulo fertilizado, de modo que frecuentemente, en la parte media y norte de S ur América, todos son del mismo sexo e "idénticos". Puede quedar la que incluye la localidad tipo, Pernambuco, Brasil. duda si esta "diapausa" es una adaptación a las estaciones El cuerpo del armadillo está cubierto dorsalmente invertidas de los Estados Unidos, de modo que es reducida por un carapacho de epidermis ósea (escutelos) que se en América Central y ausente en América del Sur. La traslapan con las escamas epidérmicas. Este carapacho poliembrionía esta limitada a los armadillos de hocico flexible, se divide en un escudo escapular, seguido de una largo del género Dasypus. siendo la regla general una o dos serie de ocho o nueve anillos móviles, y termina en el es crías en los otros ocho géneros de armadillo. La madurez cudo pélvico. La cola es larga y delgada, con anillos arma sexual, generalmente, se alcanza en uno o dos aftos, y la dos sobre las dos terceras partes proximales. La parte su longevidad es cerca de tres años. La búsqueda de alimento perior de la cabeza está cubierta con una placa de escude puede constar de olfateos fuertes y largos con frecuentes tes; el hocico es largo y levemente volteado hacia arriba; escarbaduras en el suelo. La dieta del armadillo consiste las orejas son prominentes; sin pelo, y muy juntas. Los predominantemente de insectos y de larvas, aunque también incluye frutas, bayas, hongos. caracoles, babosas. dientes diminutos varían de siete a nueve a cada lado de 479
MAMIFEROS
lombrices, mil pies, cien pies, y vertebrados pequeños. Debido a sus mandíbulas débiles y a sus reducidos dientes, su dieta consta de artículos alimenticios relativamente suaves o pequeños. En un estudio en Texas, el 42% del total de su alimento fue compuesto por escarabajos; un solo armadillo consumió cuarenta mil hormigas de tres especies en una sola comida; y en 126 estómagos de 169 armadillos había termitas (Kalmbach 1944). El armadillo es un escarbador extraordinario; en tierra suelta puede desaparecer en pocos minutos. En estudios en la Florida se ha encontrado madrigueras de hasta 8 m de lar&o'Y de 2 m de profundidad; evidentemente, es un animal; de., muy amplio ámbito con un territorio hog�eñQ\míilimo de: 5,7 ha (Layne 1 976; Layne y Glover 197P)\. f-as;madnigueras suelen tener una gran cantidad de material· para sus niGas., se ha observado a los armadillos llevando material vegetal en sus patas delanteras mientras van saltando) con las traseras (Eisenberg 1961). Este bipedalismoles también característico de otros armadillos y osos hormiguems déliorden Edentata. Aunque los armadillos están adaptados a los climas tropicales y subtropicales en los que han evolucionado, tienen algunos mecanismos de regulación de la tempera tura. La temperatura de la especie es relativamente baja para un mamífero, aunque es bastante constante dentro del ámbito de temperatura de su ambiente. Entre los mecanis mos de adaptación al calor están: una tasa metabólica inicial baja, la vasodilatación, el jadeo y el retomar a la madriguera durante las horas más calientes del día. Aun que los armadillos no pueden vivir en lugares en donde hay heladas largas, algunos mecanismos de ajuste al frío in cluyen a vasoconstricción, el temblor del cuerpo y el refugiarse en la madriguera entre el material del nido. El comportamiento de escape es con frecuencia precedido por sentarse en posición erecta, escuchar a su alrededor y olfatear el viento, seguido de una huida veloz por la vegetación del sotobosque. Cuando se refugia entre cactus o bromelias espinosas, la coraza da al armadillo una gran ventaja sobre sus depredadores. Si alcanza llegar a una madriguera y su captura es inminente, da saltos hacia arriba hasta una altura de 1m, lo que constituye una maniobra de sorpresa. No se conocen los niveles de población del arma dillo, ya sea estacionalmente, en ciclos de larga duración o en sus hábitats. El armadillo se encuentra en una gran variedad de hábitats, desde el bosque nuboso y en los bosques tropicales húmedos de montano y pluviales de bajura, hasta los potreros y los bosques de arbustos espino sos. En un estudio de la cantidad de mamíferos tropicales, Eisenberg y Thorington (1973) calculan que en el bosque tropical pluvial, los armadillos ocupan el segundo lugar en abundancia después de los perezosos. El armadillo de cola desnuda, Cabassous centralis (Miller) es el único otro que llega tan al norte como Costa Rica. Notorio por carecer de escudetes óseos en la cola, este es un armadillo fosorial de cola corta (longitud media de cola y cuerpo, 341 mm cola 154 mm), orejas cortas redondas (longitud media, desde la ranura ventral, 33 mm), de carapacho redondo con aproximadamente once anillos 480
móviles, escudetes rectangulares y grandes gaiTas en forma de media luna en los terceros, cuartos y quintos dedos de las patas delanteras. Su dieta consiste princi palmente de termitas, y sus túneles se encuentran con frecuencia en los termiterios o cerca de éstos (Wetzel 1980). Eisenberg, J. F. 1 96 1 . Observations on the nest building behavior of armadillos . Proc. Zool. Soc, London 137:322-24. Eisenberg , J. F. , and Thorington, R. W. 1 973. A pre liminary analysis of a Neotropical mammal fauna. Bio tropica 5: 1 50-6 1 . Kalmbach , E. R . 1 944 . The armadillo: Its relation to agriculture and game. Austin, Texas: Game, Fish and Oyster Commission. Layne, J. N . 1 976. The aimadillo, one of Florida 's odd est animals. Florida Nat. 49:8- 1 2 . Layne, J. N . , and Gover, D. 1 977. Home range óí fue armadillo in Florida. J. Mamm. 58:41 1 - 1 3 . Talmage, R. v. , and Buchanan , G. D. 1 954. The arma dillo (Dasypus novemcinctus): A review of its natural history, ecology, anatomy and reproductive .phys iology. Rice Inst. Pamph. Monogr. Biol. 4 1 : 1- 1 35. Wetzel , R. M . 1980. Revision of the naked-tailed arma dillos , genus Cabassous McMurtrie. Ann. Carnegie Mus. Nat. Hist. 49:323-57. Wetzel , R. M . , and Mondolfi , E. 1 979. In Vertebrate ecology in the northern Neotropics, ed. J . F. Eisenberg, pp. 43-63 . Washington, D. C.: Smithsonian Institution Press .
Desmodus rotundus (Vampiro, Vampire Bat)
D. C. Tumer De los tres géneros de verdaderos murciélagos vampiros, hematófagos,Desmodus es el más abundante en todo su ámbito geográfico, que abarca desde el norte de México hasta todo lo largo de la Argentina. Desmodus rotundus, el murcielago vampiro común ifig. 9.12 ), se alimenta exclusivamente de sangre de vertebrados y es sumamente móvil, capaz de caminar, correr y saltar, así como volar. Este murciélago reacciona rápidamente a cualquier perturbación; la ventaja de su agilidad selectiva es obvia en un animal que puede alimentarse sobre presas 10.000 mil veces más grandes que él. El vampiro es capaz de orientarse por el olfato (Schmidt y Greenhall 1971), aunque tiene ojos grandes y una mejor acuciosidad visual que los demás quirópteros (Chase 1972). Para la ecolocalización se vale de sonidos de baja intensidad, mejor adaptados para la detección de objetos grandes. Se desconoce si este sentido, o una combinación de modali dades sensoriales, es verdaderamente el mecanismo que emplea para encontrar sus presas. Los incisivos superiores ifi8. 9.12 ) del vampiro son tan filosos como una navaja y los usa para remover un
MAMIFEROS
lombrices, mil pies, cien pies, y vertebrados pequeños. móviles, escudetes rectangulares y grandes gaiTas en Debido a sus mandíbulas débiles y a sus reducidos dientes, forma de media luna en los terceros, cuartos y quintos su dieta consta de artículos alimenticios relativamente dedos de las patas delanteras. Su dieta consiste princi suaves o pequeños. En un estudio en Texas, el 42% del palmente de termitas, y sus túneles se encuentran con total de su alimento fue compuesto por escarabajos; un solo frecuencia en los termiterios o cerca de éstos (Wetzel armadillo consumió cuarenta mil hormigas de tres especies 1980). en una sola comida; y en 126 estómagos de 169 armadillos había termitas (Kalmbach 1944). Eisenberg , J. F. 1 96 1 . Observations on the nest building El armadillo es un escarbador extraordinario; en behavior of armadillos . Proc. Zool. Soco London tierra suelta puede desaparecer en pocos minutos. En 1 37:322-24 . estudios en la Florida se ha encontrado madrigueras de Eisenberg , J. F. , and Thorington , R. W. 1 973 . A pre hasta 8 m de largo"y de 2 m de profundidad; evidentemente, liminary analysis of a NeotropicaI mammal fauna. Bio es un animal; de.. muy amplio ámbito con un territorio tropica 5: 1 50-6 1 . hog�eñQ", mínimo de S,7 ha (Layne 1976; Layne y Glover KaImbach , E . R . 1 944. The armadillo: Its relafion to 197P)\" E.as;madcigueras suelen tener una gran cantidad de agriculture and game. Austin, Texas: Game , Fish and material· para sus nidb� se ha observado a los armadillos Oyster Cornmission. llevando material. vege.tal en sus patas delanteras mientras Layne, J. N. 1 976. The ahnadilIo, one of Florida 's odd van saltando) con las traseras (Eisenberg 196 1). Este est animals. Florida Nat. 49:8- 1 2 . bipedalismoles también característico de otros armadillos Layne , J . N . , and Gover, D. 1 977 . Home range óf the y osos hormiguems déliorden Edentata. armadillo in Florida. J. Mamm. 58:4 1 1 - 1 3 . Aunque los armadillos están adaptados a los climas Talmage, R . v. , and Buchanan , G. D . 1 954 . The arma tropicales y subtropicales en los que han evolucionado, dillo (Dasypus novemcinctus): A review of its natural tienen algunos mecanismos de regulación de la tempera history, ecology, anatomy and reproductive phys tura. La temperatura de la especie es relativamente baja iology. Rice Inst. Pamph . Monogr. Biol. 4 1 : 1- 1 35. para un mamífero, aunque es bastante constante dentro del Wetzel , R . M . 1 980. Revision of the naked-tailed arma ámbito de temperatura de su ambiente. Entre los mecanis dillos , genus Cabassous McMurtrie. Ann. Carnegie mos de adaptación al calor están: una tasa metabólica Mus. Nat. Hist. 49:323-57. inicial baja, la vasodilatación, el jadeo y el retomar a la Wetzel , R. M . , and Mondolfi , E. 1 979. In Vertebrate madriguera durante las horas más calientes del día. Aun ecology in the northern Neotropics, ed . J . F. Eisenberg , que los armadillos no pueden vivir en lugares en donde hay pp . 43-63 . Washington , D.e.: Smithsonian Institution heladas largas, algunos mecanismos de ajuste al frío in Press. cluyen a vasoconstricción, el temblor del cuerpo y el refugiarse en la madriguera entre el "material del nido. El comportamiento de escape es con frecuencia precedido por sentarse en posición erecta, escuchar a su alrededor y olfatear el viento, seguido de una huida veloz por la Desmodus rotundus (Vampiro, Vampire Bat) vegetación del sotobosque. Cuando se refugia entre cactus D. C. Tumer o bromelias espinosas, la coraza da al armadillo una gran ventaja sobre sus depredadores. Si alcanza llegar a una De los tres géneros de verdaderos murciélagos madriguera y su captura es inminente, da saltos hacia arriba vampiros, hematófagos,Desmodus es el más abundante en hasta una altura de 1m, lo que constituye una maniobra de todo su ámbito geográfico, que abarca desde el norte de sorpresa. México hasta todo lo largo de la Argentina. Desmodus No se conocen los niveles de población del arma rotundus, el murcielago vampiro común lfig. 9.12 ), se dillo, ya sea estacionalmente, en ciclos de larga duración o alimenta exclusivamente de sangre de vertebrados y es en sus hábitats. El armadillo se encuentra en una gran sumamente móvil, capaz de caminar, correr y saltar, así variedad de hábitats, desde el bosque nuboso y en los como volar. Este murciélago reacciona rápidamente a bosques tropicales húmedos de montano y pluviales de cualquier perturbación; la ventaja de su agilidad selectiva bajura, hasta los potreros y los bosques de arbustos espino es obvia en un animal que puede alimentarse sobre presas sos. En un estudio de la cantidad de mamíferos tropicales, 1 0.000 mil veces más grandes que él. El vampiro es capaz Eisenberg y Thorington (1973) calculan que en el bosque de orientarse por el olfato (Schmidt y Greenhall 197 1), tropical pluvial, los armadillos ocupan el segundo lugar en aunque tiene ojos grandes y una mejor acuciosidad visual que los demás quirópteros (Chase 1972). Para la abundancia después de los perezosos. El armadillo de cola desnuda, Cabassous centralis ecolocalización se vale de sonidos de baja intensidad, (Miller) es el único otro que llega tan al norte como Costa mejor adaptados para la detección de objetos grandes. Se Rica. Notorio por carecer de escudetes óseos en la cola, desconoce si este sentido, o una combinación de modali este es un armadillo fosorial de cola corta (longitud media dades sensoriales, es verdaderamente el mecanismo que de cola y cuerpo, 34 1 mm cola 1 54 mm), orejas cortas emplea para encontrar sus presas. Los incisivos superiores lfifI. 9.12 ) del vampiro son redondas (longitud media, desde la ranura ventral, 33 mm), de carapacho redondo con aproximadamente once anillos tan filosos como una navaja y los usa para remover un 480
LISTA DE ESPECIES
Fig. 9.12 Dufll/OdMs rotllltdlU : Rostro y dentición de un adulto. Finca La Pacífica cerca de Cañas, ' provincia de Guanacaste, Costa Rica (foto D.
H. Janzen).
pedazo muy pequefio (ca. 3 mm) de la piel de sus víctimas. Una gran cantidad de estudios han demostrado la presencia de sustancias anticoagulantes o fibrinolíticas en su saliva. Este ataque agresivo de Desmodus es indoloro, opuesto al de otros organismos (D. Torner, exp. pers.) ya que el vampiro lame la sangre que fluye de la herida (acción capilar y no de succión). Es fácil identificar una herida fresca en un animal de presa por el goteo de sangre. Un vampiro en cautiverio puede ingerir cerca de 1 5 mi de sangre por día; este alimento es especialmente alto en proteínas y bajo en grasas y carbohidratos. Supuestamente Desmodus experimentó una explo sión poblacional cuando fueron traídos al Nuevo Mundo los animales domésticos, que le proporcionaron una fuente más segura y abundante de sangre que la de los animales silvestres nativos. En la actualidad, las pruebas serológicas indican, por la sangre ingerida por Desmorus en México, Trinidad, y Costa Rica (Greenhall 1970; Schmidt, Green hall, y López-Forment 1970; Torner 1975), que hay un giro casi total hacia los animales domésticos, especialmente el ganado, los caballos y las aves de corral. El estudio de Torner ( 1 975) demostró una fuerte preferencia a alimen tarse de ciertas presas, aun entre el ganado doméstico, lo que se relaciona en parte con el grado de disponibilidad dentro de los hatos durante la noche. En sus vuelos de forrajeo, el vampiro evita los períodos en que hay iluminación por la luna. Supues tamente, caza sólo o en grupos pequefios. Al localizar un animal de presa aterriza ya sea directamente sobre su cuerpo o en tierra, especialmente si la presa está echada. Muerde el ganado en varias partes del cuerpo, pero, muy a menudo, en el cuello. Generalmente, la presa no mQestra ninguna reacción o, por ejemplo, sacude la cabeza tempo ralmente para desalojar el murciélago. Pero los vampiros
son tenaces. Después de alimentarse, pueden volar hacia una percha temporal o volver directamente a su percha diurna. Se ha visto a numerosos vampiros alimentándose sucesivamente en la misma herida y son comunes los amagos agresivos en estas sitQaciones. A menudo DesmoduS utiliza los cauces de los ríos como vías de acceso, y su ámbito de forrajeo es relati vamente pequefio comparado con aquellos . .de otras espe cies de murciélagos (ca. 2 km en ambos ladas de los ríos según el estudio de Torner de 1975). El éXi10 con que encuentra su presa :y se alimenta es bastante alto, 10 'que significa que el tiempo medio de forrajeo es cerca de 2 a 3 h en cualquier noche. Los vampiros descansan en comunidades durante el día en árboles huecos, pozos abandonados, cuevas y sitios semejantes. Los lugares de descanso se distinguen fácil mente de aquellos que usan otras especies de murciélagos, exclusivamente por el fuerte olor a amoníaco y por el líquido viscoso de color naranja oscuro (su excreta) en las paredes y piso de sus madrigueras. Cuando Desmodus comparte sus albergues con otnis especies de murciélagos, generalmente, se encuentra en los rincones superiores más escondidos. Ambos sexos descansan juntos y la rotación individual en estos sitios puede ser muy alta, cuando existen varios descansaderos cercanos; aunque se sabe que los vampiros pueden ocupar las mismas madrigueras durante períodos largos. Son comunes el aseo personal y social. Aunque, en cualquier mes del afio se capturan en las redes hembras embarazadas; los datos de Turner (1975) sugieren que las tasas de prefiez son más altas durante la estación lluviosa en el norte decCosta Rica, lo que puede estar relacionado con la di�p0lÍibilidad de animales de presa. También se capturan hen\bmsttanto preñadas como lactando, lo que indica que hay un oostro posparto. En cautiverio, las madres alimentan a 'suscmas con sangre directamente de sus bocas hasta los 3 meses de edad, y los juveniles visitan las presas con sus matlresRJos :6 ó 6 meses de edad (Schmidt y Manske 1973). Debido a sus hábitos alimenticios ¡¡>eCulhmes los vampiros pueden transmitir una gran cantidatl <le enferme dades, siendo la más seria la rabia paralítica. Las pérdidas anuales de ganado doméstico a causa del virus de la rabia, transmitido por los vampiros, se calcula en más de $100 millones en Centro y Sur América. Desmodus puede sobrevivir al virus y las tasas de infección aparentemente son bajas en poblaciones naturales.
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Didelphis marsupialis (Zarigüeya, Zorro Pelón, Zorra de Mochila, Opossum) A. L. Gardner
Didelphis marsupialis. el marsupial más grande de Costa Rica, tienen casi una longitud total de 1 m, siendo la cola casi la mitad. Los adultos muy grandes pueden pesar más de 5 kg, aunque la mayoría de ellos pesa · bastante menos (0,8-2,5 kg). Son, igualmente, comunes las fases de dos colores (gris y negro) aunque generalmente predomina el gris. El pelaje es denso, con pelos guías largos y gruesos. Los extremos distales de las patas son negros. Los costados de la cabeza, el hocico y las partes inferiores son más pálidos que el resto del cuerpo y pueden estar manchados de amarillento a anaranjado, supuestamente por las secre ciones de las glándulas pectorales. Los cachetes son oscuros, los pelos individuales son pálidos basalmente, es común los extremos oscuros, y a menudo, manchados de arriarillento. Las orejas son peladas, con los extremos blancos en los j uveniles, pero totalmente negras en los subadultos y adultos. La cola es prensil, densamente hirsuta en la base (10% de la porción proximal); la parte pelada es negra más a menos hasta la mitad proximal, y el resto es blanca. Cada pata tienen cinco dedos bien desa rrollados; el hálux, a semejanza de pulgar, es el más grande.
Las hembras tienen un bolso ventral (marsupial).
La
dentición normal
consta de 50 dientes:
5/4
incisivos; 1/1 caninos; 3/3 premolares; 4/4 molares en cada lado. Los únicos dientes deciduos son los últimos premo lares superiores. Los dientes emergen totalmente al tener el animal 1 0 meses de edad. La longitud mayor del cráneo varía de 90 a 125 mI en los adultos. El zorro pelón, apa rentemente, sigue desarrollándose durante toda su vida y los machos son, consistentemente, más grandes que las hembras de edad equivalente. Gran parte de la diferencia del tamaño entre los sexos se debe a que en las hembras la energía del crecimiento se desvía hacia las demandas de la reproducción (principalmente la lactancia). El color del cachete es el carácter más obvio para
D. marsupialis de su congénere simpátrico norteño D. virginiana (zarigüeya de Virginia). D. virgi niana (jig. 9.13 ), de cachetes totalmente blancos, aunque diferenciar a
poco común en Costa Rica, quizá esté ampliando su ámbito y se le haya encontrado tan al sur como Cañas. Didelphis marsupialisse encuentra en todo el país en elevaciones inferiores a 1 . 500 m, y es poco común o está ausente en altitudes mayores.
482
Este omnívoro indiscri-
Fig. 9.13 Didelphis virginiaNJ: A la derecha macho adulto con dientes caninos largos (los de las hembras son cortos), y dos juveniles; estos animales son muy similares a Didelphis marsupialis, excepto que D. virginiaNJ tiene las mejillas de color blanco cremosas, mientras que las de marsupialis son pardo claras a oscuras. Junio de 1980. Parque
Nacional Santa Rosa, Costa Rica (la longitud de la regla es de 12 pulgadas) (foto D. H. Janzen).
minado se alimenta de noche, generalmente a lo largo de cursos de agua e ingieren casi todo lo comestible que se en cuentra a su paso. Se han encontrado algunos ejemplares con granos de café en sus estómagos. Didelphis es quizá el comensal más completo del hombre entre todos los mamíferos del Nuevo Mundo.
En muchos lugares, la
dependencia que ya ha adquirido el zorro pelón por los basureros como fuentes de alimento, explica su afinidad por las habitaciones humanas, en donde depreda sobre las aves de corral y las cosechas de frutas. Individualmente son solitarios excepto en la época de apareamiento y no defienden su territorio. A menudo, viaja más de 1 km cada noche. Sus madrigueras se encuentran en cuevas, orificios entre rocas, troncos, y árboles huecos, y cuevas abandona das por otros animales. Por tener la hembra una bolsa, en donde lleva sus crías, no está restringida a madrigueras ni a nidos fijos durante ninguna época del año. En Costa Rica, D. marsupialis probablemente tiene dos camadas por año, especialmente, en febrero y julio y no tiene actividad reproductiva entre octubre y finales de diciembre; las gestaciones de 1 2 ó 1 3 días. Nacen muchas crías más (cerca de veinte) de Jos que se pueden acomodar dentro de la bolsa (el promedio de tetas es nueve) y el promedio de crías en la bolsa es de seis. Después de su viaje desde la vulva, cada cría se pega fuertemente a un pezón donde permanece por lo menos 60 días. El destete es cerca
LISTA DE ESPECIES
de los cien días de edad. Las hembras alcanzan su madurez reproductiva a los siete meses; las hembras que nacen durante la primavera (marzo, abril) son aptas para la cría durante su primer afio. La mortalidad es mayor entre las crías recién destetadas. Los depredadores incluyen búhos, serpientes. y la mayoría de los mamíferos carnívoros. Las zarigüeyas son conocidas por la variedad y la cantidad de parásitos que albergan; sin embargo. no se conocen las tasas de muertes por parasitismo y por enfermedades. Son muy resistentes al veneno de las serpientes crotalinas. Aunque el hombre mata gran cantidad de zarigüeyas por el dafio que hacen a las aves de corral y a las frutas, la mayoría son muertas por vehículos motorizados. Generalmente, se considera la carne de D. marsu pialis poco gustosa y no se les caza para alimento. Estas zarigüeyas raramente acumulan grandes cantidades de grasa, lo que contrasta con D. virginiana que engorda extraordinariamente y a menudo se le caza como alimento. "Hacerse el zorro o hacerse el muerto" es una estra tegia contra una amenaza, no tan común en D. marsupialis como lo es en D. virginiana. El comportamiento estereo típico de amago, incluye ruidos sibilantes con hocico abierto mientras mueve lentamente la cabeza y el cuerpo de un lado a otro a la vez que se abalanza contra el enemigo y lo muerde. Cuando se le molesta, D. marsupialis puede responder con gruñidos, ruidos sibilantes, agitar la punta de la cola y (en los machos) el chasquiar de los dientes caninos. Las zarigüeyas son expertas trepadoras y pasan gran parte del tiempo forrajeando en la vegetación.
Eira barbara (Tolumuco, Tayra)
D. H. Janzen Este mustélido, de color chocolate a negro, conocido también como Tayra barbara en la literatura antigua, se encuentra en todo el territorio de Costa Rica en elevaciones inferiores a 2.000 m y desde el centro de México hasta la parte tropical sureña de Sur América. Un adulto (fig. 9.14 a ) pesa cerca de 5 kg Y es parecido a un armiño poco peludo, de piernas largas, muy grande, con una cola larga y peluda. El pelo del cuerpo es muy corto y la piel oscura. Las patas, de garras largas, no tienen tela, los dientes también son parecidos a los del armiño o los de la nutria (fig. 9.14b ). El tolumuco es un forrajeador terrestre y arbóreo, pero no buscael alimento en el agua (como lo hace el grisón y las nutrias). Los he visto hasta 20 m de altura en las copas de los árboles caducifolios en el bosque del Parque Nacional Santa Rosa y vi uno caminar hacia abajo en el fuste limpio y recto desde la copa de árbol a 40 m de altura en el Parque Nacional Corcovado. Observé a uno perse guir a un tepeizquinte adulto en un camino de tierra por lo menos durante 50 m (Rincón, Península de Osa, 1975), aunque el roedor fue más veloz. Cuando forrajea el tolo muco en el piso del bosque, aunque es muy inquisitivo,
Fig. 9.14 Eira baTbara: a) Adulto cautivo. Finca La Pacffica, cercade Cañas, provincia de Guanacaste, Costa Rica b) Calavera de adulto. Finca La Selva, distrito de Sarapiquí, Costa Rica (fotos D. H. Janzen).
aparentemente, examinan muchas hendeduras y huecos en forma visual y además con el olfato. Sin embargo, los dos que vi, no cazaron insectos en el mantillo durante largo rato, ni lo desparramaron tanto como hacen los pizotes. El tolomuco da la impresión de buscar presas grandes (supuestamente nidos de aves, carroña, lagartijas, frutas o huevos). En una ocasión se vio a un adulto alzar una fruta zapotácea de 500 g de peso en el bosque y llevársela, después de amenazar al observador (parque Nacional Corcovado). Los tolomucos forrajean durante el día y en cautiverio están activos en el día y duermen de noche. En cautiverio son omnívoros, consumiendo huevos, carne y huesos de cabra y de pollo, papayas, piñas, ba nanos, pan y desperdicios caseros. En un depósito grande de sus defecaciones en Santa Rosa, en una madriguera que se describe más abajo, había piel de tepeizquinte, de conejo, y semillas de por lo menos seis especies de frutas (Manilkara zapota, Ficus spp., Ardisia revoluta, y Aliber tia edulis). Creo que su dieta es muy parecida a la de los mapachines, coyotes, y felinos pequeños. En Santa Rosa, la entrada a una madriguera de tolomucos era de 1 2 cm de diámetro, y conducía a una cavidad de 1 0 litros de volumen debajo de la base de un árbol vivo de Manilkara zapota. El estaba a 30 m del Río Guapote, una quebrada estacional en una ladera muy empinada, en la parte alta del parque. Un depósito grande de sus defecaciones se encontraba encima de una roca cerca de 14 cm de la entrada. El 5 de mayo (el último mes de la estación seca) en esta madriguera había una hembra adulta grande y tres cachorros de tamaño mediano. Salie ron de la madriguera uno tras otro (primero el adulto mientras yo estaba a varios metros de distancia). 483
MAMIFEROS
Los tolomucos se domestican fácilmente, aunque no se amansan bien ya que son nerviosos, muerden a la gente extraña y tienen un fuerte olor. Ewer, R. F. 1 973 . The carnivores. London: Weidenfe1d and Nicolson.
Felis onca (Tigre, Jaguar) c. B . Koford Este carnívoro, el más grande centroamericano, es una especie en vías de extinción, fue bastante común en los manglares, las sabanas y en los bosques y charrales secos y húmedos hasta una elevación de 1 .000 metros. Debido a sus huellas conspicuas, al alto valor de su piel, a su reputación como depredador del ganado y a su vulnerabili dad a la cacería con perros, este felino, en la actualidad, es muy poco común, excepto en partes de grandes bosques. Se le encuentra en los parques Nacionales Tortuguero, Santa Rosa, y Corcovado, y, quizás, en la reserva forestal de Río Macho, y en los estribaciones inferiores de la Cordillera de Talamanca. Aun en donde el tipo de vege tación parece ser uniforme, su distribución es aparcho nada. En la actualidad sus huellas (jig. 9.15b ) son muy abundantes en Corcovado y ahí se le ve a menudo. Los machos adultos pesan de 50 a 100 kg, las hem bras una tercera parte menos. El color base es pardo amarillento en los dorsos, blanco ventralmente y tienen manchas negras en todo el cuerpo, con las de los costados formando "mariposas" abiertas, algunas de ellas con pun tos en el centro (lo que no ocurre en el leopardo). Proba blemente, en Costa Rica se encuentran algunos en la fase de pelaje negro. La cola es corta, menos de la mitad de la longitud del cuerpo y la cabeza. La cabeza, los hombros y las patas delanteras son fuertes, lo que le permite atrapar sus presas. Rara vez se les ve de día, aunque, a menudo, se asolean en un farallón o en un tronco. Rasguñan los troncos de los árboles, aunque no es seguro si orinan o no objetos o marcan su territorio arañando el suelo. Son bastantes acuáticos y pueden nadar fácilmente en ríos, lagos pequeños y vados entre las isletas de los manglares. Pre fieren los lugares húmedos tales como los lechos de las quebradas en los bosques de galería, en donde sus huellas a menudo revelan su presencia, su tamaño aproximado y la dirección en que viajan. En cualquier estación, losjaguares de ambos sexos pueden rugir de noche. Algunos de los cazadores obtienen respuestas con imitaciones vocales o tirando de una cuerda encerada en un tambor hecho de una calabaza. Aunque, los jaguares, aparentemente, prefieren a los saínos como presa, también cazan monos, tepeizquintes, venados, aves, peces, lagartijas, tortugas, etc. En Surinam cazan tortugas marinas en las playas por las mareas. Ocasionalmente, un jaguar al volver en la noche para terminar de comer una presa, se encuentra con la fuerte luz 484
Fig. 9.15 F�lis wiedii: a) Adulto. Costa Rica (foto D. H. lanzen). b) Modelo propuesto para leer la impresión de la pata delantera (dibujo C. Koford).
de la lámpara de un cazador que lo ha estado acechando. A menudo, un jaguar mata una vaca, un cerdo, una cabra, un perro u otro animal doméstico. La mayoría de los campesi nos dicen que un tigre, generalmente, mata un solo animal y se lo come antes de volver a cazar, mientras que un puma (F. concolor) puede matar varios animales y comer so lamente uno. Estos félidos, generalmente, matan a su presa de un mordisco en la nuca mientras sus dientes caninos rompen el cuello o penetran el cráneo. Comen totalmente las costillas y no solamente les quitan la carne. Aparente mente, un jaguar no huye del olfato del hombre y uno de estos animales puede seguir al hombre que camina por un trillo, aunque son raros los ataques no provocados sobre el hombre. En Panamá, un jaguar, recientemente, atacó un hombre que llevaba una bolsa con varias aves que había atrapado. En las reservas forestales, la densidad promedio de jaguares adultos es aproximadamente 1 x 1 00 km2• Los territorios anuales de los machos abarcan quizá varios cientos de km2 y son algo menores para las hembras. Algunos individuos solitarios, en su mayoría machos jóvenes, pueden retirarse lejos de sus zonas normales de residencia y de apareamiento. La estación de nacimiento, probablemente, varía según la región. La gestación es de cerca de 3 meses y una camada, generalmente, consta de 2 crías. En apariencia, los machos no juegan ningún papel en la crianza de sus hijos, los que pueden acompañar a la madre durante un afio. Las hembras alcanzan la madurez sexual alrededor de los tres afias de edad y no tienen más partos en afias sucesivos mientras sobrevivan sus crías.
USTA DE ESPECIES Como en la mayoría de los gatos, sus huellas se caracterizan por el tamaño uniforme de sus cuatro dedos con el dedo próximo al medio más largo y el exterior más pequeño; el talón tiene 3 lóbulos posteriores y 2 esquinas anteriores angulares; el ancho de la huella de la pata delantera es mayor que su longitud (en la pata trasera es igual o más angosta); no deja marcas de las uñas. El pulgar, con una uña fuerte, rara vez toca el suelo. En un polvazal poco profundo la huella de la pata delantera puede medir 100 mm o más de ancho. Los pumas (F. concolor) tienen patas mas pequeñas y con dedos algo más alargados. Las huellas del perro doméstico pueden ser grandes, pero el par central de dedos es del mismo tamaño y forma, y el par de dedos exteriores es simétrico; a menudo, deja las marcas de sus uñas. El margen posterior de la almohadilla del talón forma una curVa lisa, y el ápice anterior es redon deado. Estos carnívoros al caminar, rápidamente, la huella de la pata trasera cae unas pocas pulgadas adelante de la delantera. La mejor manera de medir una huella es por el ancho de la almohadilla de la pata trasera. A menudo se pueden reconocer, individualmente a algunos felinos por el tamaño y la forma de sus huellas. Para obtener un registro exacto de las huellas, se les debe fotografiar verticalmente, iluminadas desde varios ángulos para mostrar el mayor detalle y colocar una escala en milímetros a la par de la huella; o mejor aún, tomar una imagen con cera derretida o yeso. Aunque, en Costa Rica, desde hace mucho tiempo, se ha prohibido la exportación, el comercio interno de ani males y productos silvestres, aún existían a principios de la década 1 970 un contrabando grande de pieles hacia Nicaragua (que de allí eran exportadas legalmente); en ese entonces el precio de una piel seca era alrededor de $200. Recientemente algunos cazadores antiguos le contaron al señor Hagnauer, de la Finca La Pacífica, que habían abandonado este comercio (¿Sería por poco económico, o por arriesgado?). La cacería dejaguares por deporte es aún permitida, sujeta a la obtención de una licencia (en 1978), pero se ha terminado casi totalmente debido a la escasez de guías y perros entrenados, y a que la importación de estos trofeos está prohibida en los Estados Unidos. En Centro América, la principal amenaza para los jaguares restantes es la tala de los bosques para dar lugar a cultivos y a potreros. Cuando los caminos penetran en zonas primitivas, el jaguar y el saín6� de labios blancos (Tayassu pecari) son los primeros mamíferos grandes en desaparecer, y parece ser que los jaguares son coloni zadores pobres de tierras arrasadas o de áreas nuevas, aunque ahí haya gran abundancia de animales de presa. En la literatura también se le conoce como Leo onca (L.) técnicamente válido, y también, antiguamente, por Panthera onca para poder incluirlo en algún subgrupo. Los jaguares se encuentran desde el norte de México hasta el norte de Argentina. El puma tiene un ámbito ecológico y geográfico m ucho ma�or, .y se le encuen�a, junto con los jaguares, en todo el temtono de Costa RIca. Koford , C . B . 1 976. Latin American cats: Economic values and future prospects . In The 3 , pt. 1 , pp . 79-88 .
world's cats,
vol .
Felis wiedii (Tigrillo, Caucel, Margay)
C. B. Koford Este felino moteado en vías de extinción (fig. 9.15 a), anteriormente, fue muy común en los bosques densos desde las llanuras costeras hasta las montaftas interiores. Debido al pequeño tamaño de su piel no se le cazó tan in tensivamente como al ocelote (F. pardalis), aunque en la actualidad es muy escaso porque gran parte de su hábitat ha sido convertido en bananales y potreros. El tigrillo evita salir a campos abiertos y se le encuentra en los bosques tupidos a la orilla de quebradas, hasta cerca de 3.000 m de elevación, en todo el territorio de Costa Rica Sus huellas son abundantes en muchos hábitats en los parques nacionales de Corcovado y Santa Ros8; Los adultos son del tamaño de un gato casero, pesa de 3 a 5 kg y su cola es algo gruesa, y más de la mitad de la longitud de la cabeza y el cuerpo. Las piernas delanteras y traseras son más o menos del mismo tamaño, y la pata hasta 50 mm de ancho (la huella de su ejemplar inmaduro de 1 ,2 kg de peso fue de 35 mm de ancho). El ocelote, que es más grande, tiene las patas delanteras grandes y su cola es algo corta. Tanto en el tigrillo como en el ocelote, ,el pelo de la parte posterior de la cabeza y en la nuca crece hacia adelante, lo que no sucede en los otros felinos neotropi cales. Ambos tienen manchas abiertas rodeadas de negro. Aunque en el ocelote las manchas laterales tienden a juntarse para formar franjas largas de unos pocos centímetros de ancho, y a veces aparecen individuos ne gros. Las manchas en F. tigrina, más pequeñp y meros común, son cerradas y se le ha cazado en elevaciones superiores a 3.000 m en el sur de Costa Rica. ' El tigrillo, un ágil trepador y saltador, es el felino neotropical más arbóreo. El ocelote también es un buen trepador, y ambos pueden dormir en los árboles y tienen sus madrigueras en cuevas. Los tigrillos, probablemente, se alimentan de monos, roedores grandes y pequeños, aves, lagartijas, e insectos; también, a menudo, acometen contra los gallineros. Un animal en cautiverio puede desplumar las aves antes de comérselas, también come higos. En Santa Rosa, un individuo medio domestIcado atacó un puerco espín, y se llevó una gran cantidad de espinas en la cara y el cuello (D. Janzen, como pers.). Tanto el ocelote como el tigrillo marcan las ramas y otros objetos rociándolos con orines, que se convierten en depósitos negros, y pelan los dientes cuando olfatean este sitio. Aparentemente, el tigrillo es más nocturno que el ocelote, al que en ocasiones se ven en parejas; puede vivir en paz en grupos cautivos. A ambos felinos se les caza de noche con lámparas y escopetas, pero también se usan trampas de acero. En cautiverio, tanto los ocelotes como los tigrillos, se reproducen muy poco, aunque L. Hagnauer (Finca La Pacífica) ha criado varios de ambas especies con un manejo adecuado, tanto de los machos, de las hembras y de los cachorros. Probablemente, alcanzan la madurez sexual a los dos años de edad. La gestación es de cerca de 12 se manas, y, generalmente, las camadas es de uno a dos
485
MAMIFEROS
individuos. La época de cría varía según el ambiente; en Chiapas las crías nacen desde marzo hasta junio (Alvarez del Toro 1977). El ámbito del tigrillo es desde México al norte de Argentina. En la literatura, a veces, se le coloca en el género Leopardus o se le incluye como parte de Margay tigrina.
Alvarez del Toro, M. 1977 . Los mamíferos de Chiapas.
Glossophaga soricina (Murciélago de
Lengua larga, Nectar bat) D. 1. Howell G/ossophaga soricina (fig. 109.16 ), mal llamado murciélago nectarívoro. Según estudios cariotípicos y de comportamiento (Acústico), la subfamilia no parece ser natural (Baker 1 967; Howell 1974). Los miembros de G/ossophaga m uestran una alianza más cercana con Phy /ostomus (que comparten rasgos importantes con Carol //ia que cualquier otro miembro de la subfamilia. Estos murciélagos, cuya nariz tiene forma de hoja, son pequeños (8- 1 3 g, antebrazo 42 mm, promedio de alas 275 mm) y de color pardo grisáceo. El rostro es alargado y alberga una lengua larga (fig. 9.16 ) con papilas fili formes en su extremo. Las orejas son algo. cortas y romas, los ojos relativamente grandes. Las alas anchas y muy convexas le permiten hacer movimientos lentos y precisos a través de la vegetación densa. Estos murciélagos pueden revolotear durante algunos momentos cuando se alimen tan de flores o cazan palomillas. Según su dieta omnívora, G/ossophaga es el mur ciélago más generalizado en la subfamiliaG/ossophagine. La cola y las membranas interfemorales sOll muy 'reducidas comparadas con las membranas y las colas grandes de la mayoría de los murciélagos insectívoros, aunque no son tan reducidas como en los demás del género G/ossopha ga. Tiene 34 dientes que incluyen 2/2 incisivos bien desarrollados y 3/3 molares. Los nectarívoros más espe cializados de esta subfamilia tienen menos dientes debido a la carencia de incisivos o molares o ambos. La habilidad de G/ossophaga de esquivar pequeños obstáculos por medio del sonar es mejor que en sus parientes nectarívoros (Howell 1 974), aunque los sonidos que produce pueden ser de cien a mil veces menos intensos que en los demás murciélagos insectívoros. Los sonidos son emitidos en frecuencias flojas y pueden incluir varias tonalidades, (Griffin y Novick 1 955). Esta diseminación de energía del sonido sobre una frecuencia ancha, aunada a una baja intensidad, puede explicar el porqué los murciélagos evi tan volar cuando hay neblina. En San Vito, durante las horas en que hay neblina la captura de murciélagos de lengua larga en las redes es muy reducida. Los miembros de G/ossophaga se alimentan, even tualmente, de flores, frutas e insectos (Alvarez y González; Quintero 1 980; Howell 1974; Howell y Burch 1974). Durante la estación lluviosa los lepidópteros constituyen
486
Fig. 9.16 Glossophaga soricÍIIIJ: Adulto lamiendo lDIa flor de banano
con la lengua extendida a dos tercios de su longitud total. Julio de 1980. Parque Nacional Santa Rosa, Costa Rica (L. Herbst; foto D. H. Janzen).
la mayor parte de la dieta, la que también puede incluir fru tas. Entre las frutas, Muntingia (Elaeocarpaceae) es una favorita. También forman una parte importante de la dieta las musáceas y Acnistus (Solanaceae). Gran cantidad de las palomillas que consumen son cosechadas en estos frutos o en la vegetación vecina. El polen constituye un artículo dietético de menor importancia durante los meses lluviosos, aunque consumen Crescentia (Bignoniaceae) cuando está disponible. Cuando florecen profusamente las plantas quiropterofílicas durante la estación seca (espe cialmente en febrero y marzo) G/ossophaga puede valerse, principalmente, de su néctar y polen. También visitan una gran cantidad de árboles bombacáceos de flores blancas o moradas como Inga e Hymenaea. G/ossophaga no se come las anteras; mientras los murciélagos beben el néctar, el polen se le pega a la superficie del cuerpo. El pelo de Glossophagine tiene una construcción de escamas diver gentes que facilita la recolecta del polen (Howell y Hodkin 1976). Al limpiarse el murciélago ingiere gran cantidad de este polen. G. soricina muestra gran preferencia por los hábitats tropicales secos (Holdridge et al. 197 1 , así como los sitios alterados y las cuencas secas de las quebradas. En estas áreas crecen más abundan temente los árboles quiropterofílicos; las especies polinizadas por murciéla gos son, generalmente, las dominantes (HoweIl 1982). La distancia media de recaptura de seis murciélagos entre noventa y seis que fueron marcados en un estudio fue de
USTA DE ESPECIES
358 m (Fleming, Hooper, y Wilson 1972). La com paracióncon el ámbito de otros filostómidos (frugívoros)
indica que el ámbito de Glossophaga es relativamente
grande. En los bosques muy húmedos (v.g., La Selva) estos murciélagos cazan en línea recta (Fliming, Hooper, y Wilson
1 972) y hacen visitas individuales o en grupo,
teniendo un patrón establecido de visitas a ciertos árboles o flores. Este comportamiento quizá depende de la abundancia y distribución del alimento, ya que, aparen temente, no es igual en el bosque seco (La Pacífica) (Ba ker, Cruden, y Baker 197 1).
Glossophaga, siendo pequeños y, generalmente,
homeotérmico, tienen un metabolismo de descanso muy alto. Como los colibríes, los murciélagos lengua larga tienen una tasa de metabolismo de vuelo de 10- 14 veces superior a la tasa metabólica estándar (Howell 1979).
Según la ecuación de fuerza de Thomas (1975) P=58,4 m.()·21, el vuelo de Glossophaga soricina debería expender cerca de. 1 ,54 vatios o
1 .32 kcal/murciélago/h. Este meta�
bolismo de actividad tan alto indica que la investigación relacionada con la energética y el estilo de forrajeo puede ser muy positiva. Aunque la mayoría de los murciélagos principales
Jacobson) (Mann
1963; Bhatnagar y Kallen 1974). El
aparato de Jacobson puede funcionar durante la época de celo y otras actividades sociales. morfismo sexual leve (Walker
Solamente hay un di
1975; Villa-Ro 1966),
siendo los machos algo más grandes en contraste con las condiciones generales en los murciélagos. Las hembras tienen menstruación; la ovulación y el apareamiento pueden ser bianuales en Centro América, con la mayoría de los nacimientos ocurriendo de abril a julio y diciembre a febrero (Fleming et al. 1972). Las hembras, general mente, se segregan en colonias de maternidad durante estas épocas. En cada estación nace solo una cría, generalmente en presentación de pies. La cría se adhiere a la madre con sus dientes de leche recurvados, y mama, aproxi madamente, un mes antes de que pueda volar. Jenness y Studier (1976) dicen que la leche de Glossophaga tiene menos valor energético que la leche de los demás murciélagos del género. No se sabe cómo los murciélagos jóvenes vencen la transición desde la leche materna hasta el alimento de adultos.
Glossophaga, al igual que los demás murciélagos no tiene depredadores especializados. A veces aparecen gavilanes casuales durante el éxodo de su vuelo alimenti cio y logran atrapar unos pocos. La destrucción del hábitat
no entran en un sopor profundo como muchos de las ronas
y otras actividades del hombre (incluyendo la biología),
circunstancias, bajar su temperatura corporal normal cuando se encuentra en reposo (aproximadamente 37 o C).
quizá, son la amenaza más seria a sus poblaciones. Los cursos de ecología de los vertebrados, a menudo, incluyen estudios sobre los murciélagos, ya que constituyen la
A una temperatura del cuerpo de
mayor biomasa tropical de mamíferos, y estos proyectos
templadas, Glossophaga soricina puede, bajo ciertas
34,9 oC puede tener
un movimiento lento y no volar, característico del sopor. Rasweiler (1973) encontró en el laboratorio este fe nómeno durante una falla en el sistema de calefacción; también cuando los murciélagos se encuentran encerra dos dentro de sus cuevas durante 24 h Y privados de alimento. Aunque este pequeño grado de heterotermia facultativa puede ahorrar energía sustancialmente, aún se
son casi infalibles en el sentido que siempre hay especímenes disponibles. Sin embargo, en un solo estudio se mató a 2 1 7 Glossophaga soricina para estudiar sus hábitos dietéticos. Unicamente, los estómagos de treinta y ocho murciélagos contenían restos alimenticios. Estos estudios se repiten casi todos los años. Los murciélagos
desconoce hasta qué grado se emplearía esta energía en situaciones naturales. En vista de la dieta amplia y las
maceran el alimento totalmente; desde el momento en que el bolo entra en la boca hasta quedar convertido en heces, y las partes, taxonómicamente identificables, de la dieta
temperaturas anuales, relativamente constantes, en las
permanecen iguales. Las escamas de lepidópteros, las es
cuevas tropicales, uno se pregunta si G lossophaga alguna vez se ha visto, ante una escasez de alimento o expuesto a
cleritas de la pulpa de frutas, los granos de polen y las semillas no son afectados por el proceso digestivo y pasan
temperaturas bajas. Este comportamiento puede ser útil durante las noches lluviosas y merece más investigación. Los especímenes de Glossophaga que he visto, en los últimos trece años, en sus perchas diurnas siempre están
intactos. Ya que los m urciélagos suelen defecar cuando se les manipula, se pueden obtener muestras condensadas de su dieta sin necesidad de sacrificarlos. Los cientos de especímenes preservados en alcohol
listos para volar. Los murciélagos son altamente gregarios; y su
en la Universidad de Costa Rica, quizá pueden ser utili zados para estos proyectos, y de este modo se conservarían
aglomeración sirve para reducir la pérdida de agua por
las reducidas poblaciones de murciélagos. El hecho de
evaporación en cada miembro, permitiéndole a cada uno
que Glossophaga soricina sea un importante polinizador y
mantener una temperatura corporal más alta y menos
dispersor de plantas tropicales y que las poblaciones altera das tengan una habilidad de "rebote" tan limitada, jus
variable que aquélla de los murciélagos que se ven forzados a colgar individualmente en el mismo microam bien te (Howell 1976). Estas agregaciones compactas pueden relacionarse con la temperatura ambiental o con el tiempo trascurrido desde la última comida. A pesar de su obvia sociabilidad, se ha estudiado
muy poco el comportamiento de estos murciélagos. Glo ssophaga tiene el epitelio olfatorio altamente desarrollado
y el aparato vomeronasal bien dotado de nervios (órgano de
tifica que los estudios científicos aprovechen la información de los murciélagos vivos y las muestras de museo hasta el máximo.
Si ha de mantenerse especímenes de Glossophaga en cautiverio, es importante que su dieta contenga por lo menos un
10% de proteína y que se presente de tal manera
que los murciélagos no se metan en los comederos ni que el alimento salpique su piel. Tanto una dieta baja en
487
MAMlFEROS
proteínas, como el alimento seco en su piel produc�n su deterioro, lo que a la vez conduce al estrés térmICO y osmótico.
Heteromys desmarestianus (Ratón Semiespinoso, Spiny Pocket Mouse) T. H. Aeming
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Este roedor heterómido, localmente común
9.1 7 )
ifig.
se encuentra generalmente en elevaciones media nas a altas desde el sur de México hasta el oriente de Panamá y también cerca del nivel del mar a lo largo de la ,
costa del Caribe en Costa Rica y Panamá y en la Península húmeda de Osa. Su hábitat usual son los bosques tropi cales de montafla o pluvial. Se le puede diferenciar de los roedores costarricenses simpátricos por su tamaño, por su pelaje espinoso y por su vielltre blanco y patas delanteras oscuras. H. desmarestianus es sexualmente dim6rfico, pesando los machos adultos cerca de un tercio más que las hembras (83 g vs. 62 g). Tiene bolsas externas forradas en piel en sus mandíbulas y es cuadrupedal. Su cola es cerca . de 20% más larga que la cabeza y el cuerpo; Elsenberg ( 1 963) dice que es un buen trepador. Al igual que Liomys
salvini
los machos sexualmente activos tienen testículos
escrotales y epidídimos muy grandes. La ecología de poblaci6n de este ratón espinoso ha sido estudiada en detalle en Finca La Selva por Fleming ( l974a). Es, principalmente, granívoro y come semillas de las palmeras Welfia georgii y Socratea durissima así como de otras especies. Algunos individuos a veces mordisquean las semillas tóxicas de Pentac/ethra macro aunque no pueden sobrevivir con semejante dieta. La
loba
densidad de poblaci6n fluctúa entre diez y dieciocho ra tones por hectárea durante el año pero, es relativamente es table de un año a otro. La estaci6n reproductiva dura por lo menos 10 meses, pero la mayoría de las hembras y
--- o
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488
Fig, 9 , 17 Heteromys desmarestiafUlS: Roedor muy abundante que se
alimenta de semillas. Finca La Selva, distrito de Sarapiquí, Costa Rica (foto T. H, Fleming).
USTA DE ESPECIES algunos machos adultos son, reproductivamente, inacti Liomys salvini (Ratón Semiespinoso, vos durante épocas secas largas (lo contrario del caso deL. Guardafiesta, Spiny Pocket Mouse) salvini). Las hembras producen hasta cinco camadas de T. H. Aeming 3,5 crías por año; el intervalo entre embarazos sucesivos es por lo menos de dos meses o más. Las hembras maduran Este roedor heterómido común (fig. 9.18 ) se en a la edad de cerca de 8 meses, los machos cerca de 9 meses. cuentra en los bosques tropicales secos, en la costa del La sobrevivencia juvenil y adulta es alta (la probabilidad Pacífico de Centro América desde Oax3Ca, México hasta de sobrevivencia es superior a 20%, y algunos animales el centro de Costa Rica, y también a lo largo de la vertiente viven por lo menos 20 a 30 meses). del Pacífico de las montañas centroamericanas hasta altu . Fleming (1 974b) Y Fleming y Brown (1975) estudia ras de 1200 a 1 500 m cerca de San José. Se le puede ron aspectos especiales del comportamiento de H. des diferenciar de los roedores costarricenses por su tamafto, marestianus. En su organización social, este ratón espi pelaje espinoso, y vientre y patas delanteras blancas. noso es más tolerante con sus coespecíficos de L. salvini, L. salvini es sexualmente dimórfico con respecto al y las relaciones de dominación dependen menos de tamaño peso; los machos adultos pesan cerca de una tercera parte que en sus contrapartes en el bosque seco. El ámbito más que las hembras (5 1 g vs 39 g). Tiene bolsas externas individual es relativamente pequeño (0,08 - 0,20 ha) y se forradas en piel en sus mandíbulas en las que lleva semillas traslada, extensamente, dentro de y entre las clases sexua y otros alimentos, material de construcción para sus nidos, les y de edad. H. desmarestianus no hace madrigueras y en ocasiones sus crías pequef'ias. Es cuadrupedal, en hondas como las deL. salvini y en ocasiones coloca su mdo contraste con sus parientes (Dipodomys y Microdipodops) a nivel .de suelo en troncos huecos. Es un acaparador que habitan en el desierto, y la longitud de su cola apenas intenso de semillas y las guarda en su nido o cerca éste así sobrepasa la de su cuerpo y cabeza Eisenberg (1963) como en escondrijos en su territorio hogaref'lo. informa que Liomys es un trepador torpe. Los machos Comparado con L. salvini, H. desmarestianus no sexualmente activos tienen testículos escrotales y tolera bien la escasez de alimento y de agua (Fleming epidídimos muy agrandados. 1977). Con una dieta reducida de semillas peladas de gi rasol (2% del promedio de peso del adulto por día), un La ecología de población de este diminuto ratón individuo pierde cerca de 2,6% de su peso inicial por día espinoso fue estudiada detalladamente en Finca La y muere cuando ha alcanzado una pérdida de peso de cerca Pacífica por Fleming, 1974. Su dieta incluye semillas e de 20%. Los animales privados de alimento no entran en insectos y en la estación seca las semillas de Cochlosper sopor. Sin tener un acceso libre al agua pierden peso mum vitifolium constituyen una parte importante. La rápidamente y mueren después de dos o más días de densidad de población fluctúa entre el año debido a un privación. ciclo reproductivo estacional, pero es relativamente es H. desmarestianus es un animal "industrial clave" table (de dos a nueve ratones por hectárea) entre un afio a en el bosque húmedo y juega un papel funcional similar al otro. La estación de apareamiento (enero a cerca de deL. salvini en el bosque seco tropical. Al reflejar unjuego mediados de junio) corresponde a la estación seca y de presiones selectivas abióticos y bióticos en el bosque principios de la lluviosa. Las hembras producen de una a muy húmedo, sus características demográficas, de com dos camadas anualmente con cerca de 3,8 crías; las hem · portamiento y fisiológicas contrastan fuertemente con bras nacidas temprano en la época de cría a veces ma aquellas de L. salvini. Es más selectivo al factor K, es duran lo suficiente para producir una camada antes que socialmente más tolerante a sus coespecíficos y menos to termine la estación. Los machos alcanzan la madurez lerante a la escasez de alimento y agua. sexual cerca de los 6 meses de edad. La tasa de reposición de la población es relativamente alta, de modo que clase del afio domina la población durante solamente doce meses. Algunos individuos alcanzan 1 5 - 1 8 meses de edad. Eisenberg , J. F. 1 963 . The behavior of heteromyid ro Algunos aspectos del comportamiento de L. salvini dents . Univ. California Pu bl. 2001. 69: 1 - 1 00. fueron estudiados por Fleming ( 1 974b) y por Fleming y Fleming , T. H. 1 974a. The population ecology of two Brown (1975). Con respecto a la organización social,
!.aD
species of Costa Rican heteromyid rodents . Ecology
55:493-5 1 0. 1 974b. Social organization in two species of Costa Rican heteromyid rodents . 1. Mamm. 55: 543-6 1 . 1 97 7 . Response of two species of tropical het
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eromyid rodents to reduced foad and water avail ability.
J. Mamm. 58: 1 02-6.
Fleming , T. H . , and Brown ,
G. J. 1 975.
An experi
emental analysis of seed hoarding and burrowing be havior in two species of Costa Rican heteromyid ro dents .
J. Mamm. 56:30 1 - 1 5 .
Eisenberg ( 1 963) postuló que la especie de Liomys debe ser menos social (disperso en ámbitos hogaref'ios indi viduales y defendidos) que las demás especies de Hetero mys del género de heter6midos tropicales. Para confmnar
estas hipótesis, los encuentros en parejas en una arena neutral indican que los miembros del mismo sexo son re lativamente intolerantes entre sí y que los individuos más grandes generalmente dominan a los más pequef'ios. En el bosque seco, los ratones ocupan ámbitos de un promedio de tamaño de cerca de 0,20 ha que se traslapan, y constru yen sus nidos por el sistema de madrigueras. El ámbito casero de las crías del afio tiende a ser separado, de aquel
489
MAMIFEROS
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Fig. 9.18 LWmys 3IJlvi1li: Roedormuy abundante que se alimenta de semillas en el bosque seco tropical. Finca La Paáfica. cerca de Calla•• �
de Guanacaste. Costa Rica (foto T. H. Fleming). de los adultos. Antes del inicio de la época de apareamien y a su vez depreda las semillas de varias plantas tropicales, to los machos más grandes se ven rodeados por sus así como las larvas y adultos de varios insectos. Sus probables parejas, y su sobrevivencia es más alta que la de adaptaciones demográficas, de comportamiento, los demás machos durante la época de cría. fisiólogicas ofrecen contrastes interesantes con su contra L. salvini comparte dos rasgos de comportamiento parte del bosque húmedo, Heteromys desmarestianus. y con sus parientes nortetlos: es un escarbador intenso, con parientes nortetlos de los desiertos. En un estudio además de un acaparador de semillas. Individualmente, horizontal de la depredación de semillas por L. Salvini en utiliza y probablemente construye varios sistemas com el Parque Nacional Santa Rosa (W. Hallwachs y D. Janzen, plejos de cueva en sus territorios caseros; esconde semillas comm. pers.) se encontró densidades bastante más altas de en cámaras especiales dentro de sus cuevas y también en L. salvini en los bosques del parque, en 1979, que las que fosas de poca profundidad en varios lugares de su territo había calculado Aeming en La Pacífica. A estas den rio. Aunque, primordialmente, es un depredador de semi sidades, este ratón, especialista en semillas, puede tener una influencia mayor la sobrevivencia de muchas especies llas, invariablemente, olvida el escondite de algunas, y así cumple la función de dispersor. de semillas en el bosque. El caso mejor estudiado a la fecha Dos aspectos de la fisiología de L. salvini han sido es el de las semillas de Enterolobium cyclocarpum (gua examinados: su habilidad para soportar privaciones de nacaste: Leguminosae), y esta interacción es, probable alimento y agua así como es la de entrar en sopor (un mente, representativa de las interacciones entre Liornys y muchas otras especies de semillas de Enterolobium que aspecto que se encuentra en muchos heterómidos de cli mas templados) (Fleming 1977). Cuando se le reduce la caen artificial o naturalmente. Los estudios de ración alimenticia hasta 1 ,7 g de semillas peladas de alimentación en el laboralOrio muestran que Liomys puede girasol por día (0,9% del promedio del peso del adulto), vivir durante varios meses y ganar peso con una dieta exclusiva de semillas germinadas de Enterolobium, aun pierde peso a una tasa diaria de 2,6%, pero puede soportar, que estas contienen una proteasa inhibidora y dos fácilmente. el 20% de reducción de peso sin debilitarse seriamente. Un individuo no puede valerse del sopor para aminoácidos poco comunes que son mortalmente tóxicos, a menos que se les hierva, para Sigmodon hispidus. el otro conservar energía cuando se encuentra en un régimen alimenticio restringido. Cuando se le priva de agua puede roedor común del parque. No es tan saludable una dieta perder cerca de 3,4% de su peso por día y puede sobrevivir pura de las semillas sin germinar, secas y muy duras, acompanadas de agua potable, ya que entre nueve indivi por lo menos una semana sin el libre acceso. La tasa de duos de Liomys sometidos a esta dieta, dos murieron pérdida de peso bajo este régimen es mayor que lo de los durante los primeros 4 días Los sobrevivientes perdieron heterómidos del desierto, aunque menos que aquella de los peso al principio de estar sometidos a esta dieta y no habían roedores cricetinos del desierto. L. salvini es un animal "industrial clave" en el repuesto su peso aún después de treinta días Sin embargo, el ratón tiene algún control de comportamiento sobre la bosque seco tropical en donde por lo general, es el calidad de su dieta. Este ratón, cuando se le somete a una mamífero pequetlo terrestre más común. Sirve de presa de varios mamíferos carnívoros, así como de aves, serpientes, dieta de semillas duras abre un surco en la testa con sus .
.
490
LISTA DE ESPECIES incisivos y de este modo escarifiea una cantidad mayor de semillas de las que se come. Estas semillas se suavizan y germinan rápidamente en el suelo húmedo de sus madrigueras, durante la estación lluviosa, para convertirse en un alimento de mejor calidad. La sobrevivencia de las semillas de Enterolobium después de escondidas en el fondo de las cámaras de almacenamiento en sus cuevas naturales, depende, en gran parte, del comportamiento de este ratón.
Eisenberg , J. F. 1 963 . The behavior of heteromyid ro dents . Univ. California Pub/o Zoo/. 69: 1 - 1 00 . Fleming , T. H . 1 974a. The population ecology o f two species of Costa Rican heteromyid rodents . Ec% gy 55:493 -5 1 0 . 1 974b. Social organization in two species of Costa Rican heteromyid rodents . J. Mamm . 55: 543-6 1 . 1 97 7 . Response of two species of tropical het eromyid rodents to reduced food and water avail ability. J. Mamm. 58 : 102-6. Fleming , T. H . , and Brown , G. J. 1 975 An experimental analysis of seed hoarding and burrowing behavior in two species of Costa Rican heteromyid rodents. J. Mamm. 56:30 1 - 1 5 . --- o
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Myotis nigricans (Murciélago Pardo,
Black Myotis) D. E. Wilson
El ciclo reproductivo de Myotis nigricans es espe cial (Wilson y Findley 1970; Myers 1977). En Panamá, bajo un régimen estacional comparable con aquel de muchas partes de Costa Rica, la fertilización y la implantación ocurre a finales de diciembre y principios de enero. El período de gestación es de aproximadamente de 60 días y la mayoría de los nacimientos ocurren en febrero, . seguido de un estro posparto y la repetición del ciclo, 10 que resulta en otro pico de nacimientos en abril-mayo y agosto. Al tercer pico, sigue un período de actividad reproductiva reducida hasta finales de diciembre, cuando empieza otro ciclo anual. Este ciclo parece estar relacionado con la disponibilidad estacional de alimento (insectOs) de modo que las crías no se destetan durante la estación seca (enero marzo) cuando los insectos son relativamente escaSos. El resultado del primer pico de nacimiento es que la mayoría de las crías se destetan en abril, que coincide con el inicio de la estación lluviosa y con el consiguiente aumento en la población de insectos. La copulación termina en setiembre y se inicia de nuevo en diciembre. Los machos tienen un ciclo espermatogénico similar al de las hembras, anteriormente descrito. La espermato génesis se reduce o se interrumpe durante setiembre, oc tubre y noviembre, y no hay almacenamiento de esperma. Sin embargo, los individuos de M. nigricans son más parecidos en sus condiciones reproductivas a los murciélagos de las zonas templadas, durante ciertas épocas del afio (Wilson y Findley 1 97 1 ). Las crías permanecen con la madre durante los primeros 2 6 3 días, y luego se quedan rezagadas en grupos grandes cuando las madres salen a alimentarse durante la noche. Al regresar, las madres encuentran sus propias crías, ya sea por el olfato, o por el sonido. Las tasas de mortalidad en los juveniles son altas debido a la depredación, las enfermedades, y al parasitismo. Los juveniles alcanzan el peso del adulto en la segunda semana después del nacimiento y comienzan a volar a la tercera semana, aunque no son expertos sino hasta después de la cuarta O quinta semana; adquieren las proporciones y las medidas de los adultos cerca de la quinta o sexta semana. La muda al pelaje adulto, y la fusión de las epífises de los huesos alargos a las diáfises ocurre entre la octava y la decimotercera semana, haciendo difícil distinguir la dispersión poco después (Wilson 1 97 1 ). Los machos llegan a la actividad reproductiva a la decimoquinta o decimosétima semana y las hembras quizá algo después. Se sabe que seguir la naturaleza que algunos individuos de M. nigricans viven por lo menos siete afios (Wilson y Tyson 1 970). En una colonia de mil individuos que vivían en un
En el género Myotis (familia Vespertilionidae) hay cerca de ochenta especies, seis de las cuales son conocidas para Costa Rica. La apariencia general de M. nigricans es muy semejante a la de las demás especies del género del Nuevo Mundo. La longitud de la cabeza y el cuerpo es 4050 mm; cola, 35-45; y antebrazo, 30-40; peso 3,5 g. El color varía desde pardo hueso a canela dorsalmente, y pardo pálido a oscuro ventralmente. El pelaje del lomo generalmente 4-5 mm de largo, es algo sedoso y no lanudo. Por lo general, su distribución abarca toda la región neotropical desde el borde septentrional de la meseta mexicana hasta justo por debajo del Trópico de Capricor nio. El ámbito altitudinal conocido es desde el nivel del mar hasta 3, 1 50 m. Esta especie se encuentra en casi todas las asociaciones de bosques tropicales y subtropicales, así como en las áreas de sabana y matorrales. No existen registros de fósiles. Estos murciélagos descansan preferentemente en desván en la Isla de Barro Colorado, la población de los desvanes de edificios y en árboles huecos. Los estudios hembras adultas fue doce veces mayor que la de los de termorregulación muestran que la temperatura del machos, probablemente, debido a la dispersión diferen cuerpo varía directamente según las temperaturas ambien cial. La gran cantidad de descansaderos dispersos de tales desde 2,8 a 28, 3 o C, y la temperatura del cuerpo es machos subadultos sugiere una especie de territorialidad 0,9 a 5,3 superior a las temperaturas ambientales. Los en que estos descansaderos son formados ror los machos, murciélagos m uestran sopor cuando se enfrían y se recu que a su vez atraen a las hembras. Entre sus depredadores hay gran cantidad de peran al calentarse el ambiente. Las hembras prefiadas no mamíferos (zarigüeyas, gatos, otros murciélagos) serpienmuestran homeotermia (Studier y Wilson 1 97 1 ). 49 1
MAMIFEROS
tes, y artrópodos (cucarachas, arañas). Los estudios de re tomo al hogar (Homing studies) (Wilson y Findley 1972) demostraron que algunos individuos de M. nigricans son capaces de regresar a su hogar desde 50 km en 2 días. Estos resultados sugieren que están familiarizados con un área de cerca de 1 3 km de radio.
Myotis nigricans es un insectívoro aéreo y se ha encontrado en sus muestras fecales escamas de lepidópteros. Alberto Cadena encontró restos de plantas en el estómago de un espécimen de Costa Rica (comm. pers.), aunque no ha habido más informes de restos alimen ticios que no fueran de insectos. Por lo general, esos murciélagos comienzan su ac tividad a la puesta del sol y todos los individuos que pueden volar abandonan su percha a la hora siguiente, excepto durante las lluvias fuertes. Vuelven a sus perchas aproxi madamente una hora antes del amanecer, algunos de ellos a la misma área general, aunque no al mismo lugar exacto. Permanecen en letargo hasta media mañana, cuando comienza a calentar el ambiente. En Panamá respondieron a las temperaturas elevadas en su descansadero trasla dándose hacia abajo por las paredes hasta el suelo y dispersándose de sus aglomeraciones en grupos pequeños o solitariamente. No pueden soportar temperaturas supe riores a 42° C por más de dos horas. Miotis nigrican s tiende a descansar en grandes aglomeraciones compuestas por hembras y juveniles, de las que se separan los machos y los solitarios. La presencia de unos pocos machos en estas aglomeraciones indica que hay una jerarquía social de alguna clase, tal como la formaci6n de harenes. LaVal, R. K . 1 973 . A revision of the Neotropical bats of the genus Myotis. Nat. Hist. Mus. Los Angeles County Sci. Bull. 1 5d -54. Mares , M. A . , and Wilson , D. E. 1 97 1 . Bat reproduction during the Costa Rican dry season . BioScience 2 1 : 47 1 -77 . Myers , P. 1 977 . Patterns of reproduction of four species of vespertilionid bats in Paraguay. Univ. California Publ. Zool. 1 07 : 1 -4 1 . Studier, E . H . , and Wilson, D . E. 1 97 1 . Thermo regulation in sorne Neotropical bats . Comp. Biochem. Physiol. 34:25 1 -62 . Wilson, D. E. 1 97 1 . Ecology of Myotis nigricans (Mam malia: Chiroptera) on Barro Colorado Island, Panama Canal Zone. J. Zool. 1 63 : 1 - 1 3 . Wilson, D . E. , and Findley, J . S . 1 970. Reproductive cyéle of a Neotropical insectivorous bat, Myotis nigri canso Nature 225: 1 1 55 . .
Nasua narica (Pizote, Coatí) 1. H. Kaufmann El piwte, el miembro más diurno y social de la familia Procyonidae (fig. 9.19 ) es de comportamiento flexible y oportunista y habita un amplio ámbito geográfico y ecol6gico (Kaufmann 1962). Nasua narica se encuentra desde el sureste de Arizona y el suroeste de Nuevo México (Kaufmann, Lanning, y Poole 1976) hacia el sur hasta Panamá. Nasua nasua ocupa la América del Sur desde Colombia hasta Argentina, y Nasua (o Nasuella) olivacea, que es más pequeño, es un habitante poco común de los altos Andes en Venezuela, Colombia y Ecuador. Dentro de su ámbito, el pizote se encuentra en todos los hábitats boscosos desde los bosques de roble y pino en climas templados hasta 3.000 m y en los bosques tropicales pluviales, y a menudo su ámbito incluye los desiertos y las sabanas. Los rasgos sobresalientes del pizote son una cola delgada, levemente anillada, tan larga como su cuerpo, que a menudo lleva erguida, y un hocico flexible que se ex tiende más allá de su mandíbula inferior. Los machos adultos pesan cerca de 6 kg y tienen una longitud total de 1 . 100 a 1 .200 mm y su cola es de 500 a 600 mm; las hembras pesan aproximadamente 1 0% menos. El color del pelaje es pardo oscuro a rojizo y hasta amarillo y tienen pelos guías, cuyos extremos son claros, sobre los hombros y el extremo del hocico, además de anillos interrumpidos alrededor de los ojos. El color es inde pendiente del sexo o de la edad y puede cambiar en el mismo individuo en cada muda. Tiene fuertes garras en los dedos de sus patas plantígradas y se encuentra a gusto tanto en el suelo como en la cumbre de grandes árboles. Para trepar, usa preferentemente las garras traseras, más fuertes y recurvadas que las de sus patas delanteras. El pizote, al igual que las ardillas desciende de los árboles de cabeza, cruza de un árbol a otro por ramas delgadas a más de 30 m sobre el suelo, y a veces camina boca arriba suspendido de bejucos. Su cola no es prensil, aunque le sirve muy bien como pértiga de equilibrio. Los pizotes son verdaderos omnívoros, y consumen una gran variedad de cualquier fruto o animal que sea abundante estacionalmente en su localidad. En los
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492
o
Fig. 9.19 Nassua narica: Adulto. Panamá (foto J. H. Kaufmann).
LISTA DE ESPECIES
bosques secos tropicales se alimentan principalmente de invertebrados del mantillo durante la mayor parte del año, pero cambian principalmente a frutas cuando ciertos ár boles como (Dipteryux), Ficus y Spondias producen cose chas grandes. También atrapan algunos vertebrados, prin cipalmente lagartijas y ratones. Smythe ( 1970) sugiere que los machos más grandes se especializan más hacia presas de vertebrados. La mayoría de sus presas de invertebrados -insectos, arañas, milpiés, caracoles-- son atrapadas en la vegetación baja, y las encuentran hurgando con su nariz en el mantillo o en hoyos poco profundos que escarban con sus patas delanteras. Usan sus garras fuertes delanteras para abrir los troncos podridos y para escarbar en busca de lagartijas y tarántulas en sus madrigueras, hasta una pro fundidad de 1 m ; localizan la mayoría de sus alimentos por medio de un sentido olfatorio muy especializado. Esencialmente diurnos, los pizotes en sus hábitats tropicales primarios se retiran durante la noche a un árbol específico y descienden de nuevo al amanecer para comen zar su búsqueda diaria del alimento. En Arizona, ocupan salientes y nichos rocosos. En las áreas americanas tropi cales en donde se les caza para alimento humano los pizotes se han hecho más nocturnos. La confusión sobre la organización social del pizote se refleja en los nombres que les asignaron tanto los aborígenes como los científicos. El nombre ·'Coatf' se deriva del dialecto Tupí de América del Sur y se refiere, en general, a la especie. "Coati-mundi" se refiere, específica mente, a los pizotes solitarios, aunque se le ha usado equivocadamente en inglés para referirse a todos los pi zotes. Originalmente, se asignó en S ur América, a especies separadas a los pizotes solitarios y a los sociales (N. solitaria y N. sociabilis, respectivamente) y muchos de los nombres comunes aún usados en América Tropical perpetúan esta confusión. En la actualidad, sabemos que los machos adultos son solitarios, mientras que las hembras y los machos menores de dos años viven en grupos. Estos grupos de organización poco compacta, que cuentan, aproximada mente, de cuatro a treinta individuos, se basan en la unidad familiar de una hembra y sus hijos de los dos años anterio res. Un grupo típico incluye varias de estas unidades, más quizá una o dos hembras estériles. Aparentemente, no hay un orden de dominación, excepto que los juveniles, debido a la protección activa de sus madres, a menudo, dominan a los adultos y subadultos en los combates breves. El aci calamiento mutuo entre los miembros del grupo es co mún, aunque la regla es una competencia activa por el alimento. Las observaciones aisladas con respecto al com partir el alimento y la madriguera y el aparente liderazgo (RusseIl 1979), y el posible altruismo durante el ataque por un depredador (Janzen 1 970) han sido verificados en el campo. Smith 1 977) describió un caso en que una hembra cautiva, que el mes anterior se había comido su propia cría, y que estaba ayudando a cuidar a la camada de otra hem bra. Russell ( 1 979) también describió otros casos de hem bras protegiendo y amamantando crías ajenas. Se cree que la mayoría de las hembras en un grupo pueden estar
emparentadas, convirtiendo así los pizotes en una especie excelente para estudiar las posibles selecciones de paren tesco. Esto requeriría de un estudio longitudinal de indi viduos marcados durante muchos años para conocer todas las relaciones genéticas de un grupo. Russell (1979) tam bién cree que la reciprocidad puede haber sido importante en la evolución social del pizote; este autor observó cuidas cooperativos dejuveniles por hembras que, aparentemen te, no tenían parentesco íntimo. Los m achos abandonan el grupo voluntariamente cuando alcanzan la madurez sexual. Hay, generalmente, hostilidad mutua en los combates entre machos solitarios, aunque los combates rea1es son raros, excepto durante el período de apareamiento. Los miembros del grupo, gene ralmente, ahuyentan los machos adultos cuando se los en cuentran, pero los encuentros entre grupos son más ami gables. Los pizotes tienen una única estación anual de apa reamiento. En la Isla Barro Colorado de Panamá, el período de apareamiento dura cerca de un mes, a principios de la estación seca (enero o febrero). Durante este tiempo en cada grupo hay un macho adulto permanente durante el período total de apareamiento, y está completamente su bordinado a las hembras. Este macho acicala a las hembras y duerme con ellas en un mismo árbol en la mayoría de las noches; la copulación se lleva a cabo en los árboles, especialmente, durante la noche. Otros machos solitarios, en su mayoría menores, sin grupos propios, a menudo, se acercan a los grupos de hembras en celo pero general mente estas los rechazan y los demás machos los atacan y los alejan. El período de gestación es de 10 a 1 1 semanas; en Panamá las crías nacen en abril o mayo. En Arizona, la copulación ocurre en abril y las crías nacen en junio. Cerca de una semana antes del parto las hembras preñadas se alejan del grupo y construyen nidos en los árboles, donde nacen las crías, allí permanecen cerca de 5 semanas. Durante este tiempo las madres dividen su tiempo entre sus crías y la búsqueda de alimento. Las hembras sin cría, apa rentemente, permanecen más o menos juntas, aunque los machos que van llegando a la madurez se hacen más independientes conforme se acerca el tiempo de alejarse del grupo. Cuando las crías nuevas pueden correr y trepar lo suficientemente bien para no retrasarse de los demás, se les conduce a tierra y se reúnen los grupos. Los pizotes no defienden su territorio, que se traslapa con otros y que consta de 30 a 35 ha en los bosques tro picales, aunque pueden ser de hasta 200-300 ha en los ca ñones áridos del suroeste de los Estados Unidos. Dentro de cada territorio hay un área central que es usada constante mente durante el año; las áreas periféricas son visitadas sólo esporádicamente, excepto cuando están disponibles ciertos frutos muy gustados. Estas áreas centrales no se traslapan y de este modo se les califica como "territorios" según la definición de Pitelka de un área de más o menos uso exclusivo. Los machos adultos deambulan, a menudo, sobre áreas mayores que las que ocupan los grupos, pero generalmente, son más propensos a situarse cerca de alguna fuente de alimentos adecuados. 4 93
MAMIFEROS Los depredadores de los pizotes adultos, aparente mente, son pocos, además del hombre, aunque los poten ciales, sobre todo de los juveniles, incluyen a boas (ver fig. pág. 351), aves de rapiña, gatos y tolomucos. Son de mayor importancia en el control de las poblaciones las enferme dades como el moquillo canino y la rabia. Se ha visto combates entre poblaciones en Panamá y Arizona. El acicalamiento ayuda a controlar tanto los parásitos exter nos como garrapatas, aunque a menudo los pizotes alber gan larvas de moscas entre o debajo de la piel. Los pizotes pueden competir por el alimento con aves como loras y palomas y con mamíferos como armadillos, ardillas, saínos y monos.
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leporinus (Murciélago Pescador, Fishing Bulldog Bat) C. Brandon
Noctilio
El murciélago pescador Noctilio leporinus (fig. 9.20), se encuentra en las bajuras continentales de Centro
y Sur América y en las Antillas Mayores y Menores. El ámbito en el continente es desde cerca de 27 N a 30 S, en áreas en donde tiene libre acceso a cuerpos abiertos de agua dulce o salada en donde puede pescar. Este murciélago a menudo anida en árboles huecos o en edificios.
Noctilio es un murciélago relativamente grande, de cerca de 60 a 90 gm. de peso y de una envergadura de hasta 60 cm. Sus patas grandes traseras, que usa para atrapar peces, constituyen una de sus características más sobresalientes. La cara de este murciélago es semejante a la de un perro de traba, con orejas angostas puntiagudas y ojos muy pequeños. La superficie dorsal del cuerpo varía desde castaño oscuro a anaranjado claro con una raya blancuzca en el centro. Esta variaci6n se debe, aparente mente, a factores ambientales tales como al desgaste y el decoloramiento por amoníaco en sus perchas. La superfi cie ventral, generalmente, es blanco grisácea más clara. Las alas puntiagudas y largas de Noctilio tienen una raz6n de aspecto grande (cerca de 8). Este tipo de ala se ve, gene ralmente, en murciélagos que tienen muchas adaptaciones 494
internas para un vuelo fuerte y eficiente (tal como en los moI6sidos). Noctilio carece completamente de estas adaptaciones internas y probablemente desarrolló sus alas largas debido al ambiente libre de obstáculos en que forrajea. La dieta de Noctilio consiste, principalmente, de pescados pero también consume insectos y crustáceos que caza en la superficie del agua o que atrapa en el aire. Este murciélago pesca sobre aguas, relativamente, calmas (es tanques, ríos de poca corriente, pozas, y bahías). Al volar cerca de la superficie en lances rectos con sus patas a menudo tocando el agua. En algunas de estas ocasiones atrapa peces pequeflos con sus grandes patas. Muchos de estos detalles han sido observados en trabajos experimen tales y por medio de fotografías de alta velocidad (fig. 9.20). Los murciélagos pueden descubrir objetos muy pequeflos sobre la superficie del agua o pequeflos surgi mientos u ondas, que se supone son causados por algún pez muy pequeflo. El murciélago percibe la presencia de su presa únicamente por medio de su sistema agudo de sonar. Cuando advierte algunas de estas indicaciones, el murciélago gira una o dos de sus patas y las sumerge en el agua, interceptando el paso de su presa en una distancia de 10 a 20 cm (a menudo puede ser de 1 m). Cada pata hace un barrido de 3 a 4 cm de ancho, y si el blanco que detectó con el sonar es un pez, a menudo lo atrapa con sus grandes garras. El murciélago luego transfiere el pescado a su boca y generalmente encuentra un lugar cercano a donde colgarse invertido antes de proceder a comérselo (un pescado llevado en el hocico interrumpe el paso nonnal de la emisi6n de sonar, haciendo difícil la ecolocalización). A menudo, mastica el pez y lo almacena en sus sacos mejillales durante el vuelo, de modo que no interrumpe la pesca. Es fácil mantener a Noctilio en cautiverio, en comparaci6n con otros murciélagos. En un día o dos aprende espontáneamente a comer pescado o lombrices en un plato dentro de la jaula, también es fácil amansarlo y en pocos días se lo puede tener en la mano sin que trate de escapar. Sin embargo, mientras uno no esté familiarizado con el manejo de los murciélagos, se debe usar guantes debido a sus grandes dientes caninos y a sus fuertes mandfbulas. Estos murciélagos también son fáciles de entrenar para trabajos experimentales; aprenden rápidamente varias tareas, y se les ha mantenido en cauti verio durante vari.os atlos. Noctilio leporinus pertenece a la familia Noctilionidae, en la que también hay otra espe cie, Noctilio albiventris. que es más pequefto, de 30 a 40 g y una envergadura de cerca 40-45 cm. La: pata es propor cionalmente más pequefla que aquella de Leporinus y N. albiventris se alimenta principalmente de insectos que caza al vuelo o en la superficie del agua; atrapa insectos en el agua de manera similar a N. leporinus. N. albiventris. probablemente, pesca en ocasiones, y lo ha hecho en el laboratorio. Aunque las relaciones filogenéticas de la familia Noctilionidae han estado en disputa, estudios cariotípicos recientes indican que estos murciélagos están más íntimamente emparentados con Monnoopidae dentro Phyllostomatoidea.
USTA DE ESPECIES
, I
Fig. 920 Nocti/w /eporinus: Inmediatamente después de atrapar una presa {1Dl saltamontes) en la superficie del agua en el laboratorio (foto C.
Brandon y S. Altenoach).
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Anim. Behav. 2 1 :6 1 -66.
Odocoileus virglnzanus (Venado, Venado Cola Blanca, White-tailed Deer) D. H. Janzen Cuando no se le caza, el venado cola blanca (Cer vidae) (fig. 9.21) es muy común y conspicuo en las orillas
de los bosques en la Provincia de Guanacaste. En los afias de 1940, cuando había gran demanda por cueros de venado cola blanca, la cosecha anual en Guanacaste fue de 1 0.000 a 40.000 anuales, y la carne de venado era la más barata que la de res y fue la dieta común de los perros de los cazadores (Frankin Chaves, com o pers.). Las continuas presiones de caza, junto con la casi total eliminación de los bosques en Guanacaste hizo que el venado cola blanca casi desapare ciera a finales de la década de 1 960; en la actualidad es una especie protegida. La reposición de la población es muy lenta, excepto en el Parque Nacional Santa Rosa, a donde sin duda hay varios cientos de animales y en un paseo diurno a pie por los senderos es muy probable ver de cinco a quince venados, y hay lugares donde se puede encontrar un venado con toda seguridad. Los venados cola blanca de Guanacaste son de la
misma especie que los de los Estados Unidos y Canadá, y la población es continua hacia el norte, desde los bosques caducifolios de bajura (o sus relictos) en las mesetas costeras del Pacífico de Co�ta Rica. Aparentemente el 495
MAMIFEROS
parece ser entre julio y noviembre. Las cacheras mudadas se pudren en cuestión de meses, con la ayuda generosa de pequefios roedores. He visto hembras moteadas en febrero y mayo-julio, aunque ya en este último mes han adquirido por lo menos la mitad del tamaño de los adultos. Una hem bra en Santa Rosa era seguida por dos cervatos. En Santa Rosa, los venados cola blanca ramonean las ramas y hojas de dicotiledóneas y cosechan frutos caídos, al igual que en los Estados Unidos. Durante la primera mitad de la eStación lluviosa forrajean (entre otros lugares) a las orillas de los bosques en los potreros, ramoneando mamones y ramas bajas. Los alimentos preferidos son las láminas foliares grandes de Ch/ospermum vitifolium (consicuamente rechazan los pecíolos de las hojas) y las hojas grandes compuestas de Spondias nombin, S. rad/koferi, y S. purpurea. En la Finca La Pacífica, los venados cautivos aceptan algunas hojas de una amplia variedad de especies nativas (siendo Ma/vaviscus ar boreus muy apetecida), pero definitivamente rechazan las
Fig. 9.21 Odocoileus virginianus: Hembra adulta. provincia de Gua
nacaste, Costa Rica (foto D. H. Janzen).
venado cola blanca no se encuentra en los bosques pluvia les de las bajuras del Pacífico Sur de Costa Rica y el norte de Panamá, pero sospecho que con la continua tala de los bosques, pronto habrá un corredor de potreros y orillas desde Quepos (Provincia de Puntarenas) hasta la región de Boquete-David ocupado por los cola blanca, y de este modo estarían conectadas las poblaciones de Guanacaste con las de la costa del Pacífico de Panamá. Hay algunas dudas sobre los reportes del venado cola blanca de las bajuras del Atlántico en Costa Rica, aunque no estoy seguro si los observadores sabían diferenciar el venado cola blanca del más pequeño venado alazán (Mazama americana). El venado cola blanca se encuentra por lo menos hasta elevaciones de 200 m en la vertiente del Pacífico de Costa Rica (Monte Verde) y sin duda se sumará al hábitat del bosque alterado desde esta elevación hasta la vertiente Atlántica conforme se destruyan los bosques. O. virginianus se encuentra hasta muy adentro del norte de América del Sur, y puede ser común en las mezclas de
potrero y bosque (v.g., Eisengerg, O 'Connell, y August 1979). Me parece que los venados cola blanca de Costa Rica pesan cerca de la mitad o las dos terceras partes de los de Minnesota y Michigan. Un macho fuerte, de tres puntas en la cachera, pesó cerca de 30 kg. Los machos tienen cacheras pequeñas; y aun los de cuatro puntas pesan cerca de una cuarta parte de sus semejantes de Minnesota. Sos
pecho que la explicación de este menor peso se debe a su dieta pobre en calcio. Los cuernos de los machos están en forma de terciopelo desde diciem bre hasta fin de abril o aun mayo en las bajuras de Guanacaste. En Santa Rosa se encuentran arbustos pequeños sin corteza desde febrero a junio porque los machos se pulen las cacheras y practican sus combates con ellos. La época de brama en Santa Rosa 496
de muchas especies. En el encierro grande de los venados, es notorio que, a pesar del h<l!llbre que tienen, rechazan las hojas de los arbustos de Stemmadenia y Rauwolfia (Apocynaceae) que ahí se encuentran. Las heces de los ve nados cola blanca de Santa Rosa consisten de material molido muy fino, al contrario de aquellas de las dantas y saínos, y se pueden distinguir fácilmente de aquellas de los demás mamíferos de Guanacaste en que son aglomera ciones de veinte a cincuenta esferas duras y regulares de 1 ,5 a 2 cm de diámetro esparcidas en unos cuantos centímetros cuadrados. Los venados cola blanca de Santa Rosa comen be llotas de roble (Quercus o/eoides), semillas de panamá (Sterculia apeta/a), frutos de guácimo (Guazuma u/mifo tia), higos (Ficus spp.), y frutos de nance (Byrsonima crassifotis). Sospecho que también comen muchas otras frutas. Sin embargo, las heces de los venados nunca contienen semillas (excepto a veces de Ficus spp.), y posiblemente son molidas (v.g., las primeras tres especies) o que las rechazan cuando están rumiando (v.g., B. cras
sifolia).
Los únicos estudios sobre la dieta de los venados cola blanca "tropicales" son aquellos de la reserva de La Michilía, en Durango, México, en donde la vegetación es esencialmente igual a la del bosque mixto de robles y coní feras de montano del suroeste de Estados Unidos, en donde venados comen la misma clase de alimentos (Gallina, Maury, y Serrano 1978). Sin embargo, la información con respecto a Guanacaste dice que ahí consumían con más frecuencia el follaje de Phoradendron, Pithece/lobium y Quercus. Esto puede ayudar a explicar el porqué, por ejemplo, los dos arbustos muy comunes de Phoradendron en Santa Rosa (parásitos de Loranthaceae) se encuentran únicamente en alturas superiores a 2 m sobre las plantas hospederas, aunque aparentemente hay muchas ramas susceptibles más abajo. En Santa Rosa, los venados cola blanca usan la bandera blanca de su cola al igual que lo hacen en los Esta dos Unidos. Tengo la impresión de que si al acercarse uno, el venado cree que· no se le ha visto, se retira con la
LISTA DE ESPECIES cola hacia abajo; si cree que ha sido visto, se aleja a saltos con la cola erguida a modo de bandera blanca. Si no se le persigue, detiene su carrera después de unos cuantos me tros y se aleja caminando, a menudo, ramoneando de camino. En Santa Rosa se observó a un puma (Felis
concolor) persiguiendo a una venada cola blanca reciente mente liberada, desde el centro de un potrero y probable
mente la mató justo a la orilla, cerca de
(1700, Diciembre 1 979).
80 m de distancia)
Eisenberg , J. F. ; O'Connell , M. A . ; and August, P. V. 1 979. Density, productivity, and distrib)Jtion of mam
La piel de las orejas, las patas y la casi pelada cola es negruzca. La epidermis escamada de la superficie superior
las traseras) se ve a través del La cola (43% de su longitud total) es la más corta todas las especies de Oryzomys de Costa Rica. El
de las patas (especialmente pelo. entre
pálex tiene una ufla (al igual que en los demás orizómidos); las cerdas digitales de las patas traseras son poco desarro lladas y no se extienden más alla de los extremos de sus garras. Los machos y las hembras son aproximadamente del mismo tamaflo. Las medidas externas promedio (mm) de
in the northern Neotropics,
siete machos y de nueve hembras adultos de Costa Rica son: longitud total, 2 1 8 ( 195-237); cola, 93,5 (79-105); pata trasera 27 (25-28); oreja 16,4 (15-18). El peso
Press.
de seis hembras adultas,
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Durango,
Mexico, D .
F. :
Instituto de Ecología , A . C .
promedio (g) de cinco machos adultos fue 44
(42-68,5; el 55,5 (46-72). La hembra adulta
más liviana (46 g) no estaba lactando ni preflada; las demás hembras mostraron pruebas de actividad reproductiva. Poco se sabe acerca de la reproducción de O. caligi
nosus.
(Flemming 1 970) reportó hembras preñadas o lactando en mayo,julio, agosto, y noviembre en un bosque de bajura en el Atlántico de Panamá. El encontrar hembras no reproductivas en enero, marzo, y abril le hizo suponer
que las hembras de O. caliginosus pueden parir durante la estación húmeda y no en la seca. Sin embargo, según mis
Oryzomys caliginosus (Ratón Pardo, Ratón Arrocero Pardo, Costa Rican Dusky Rice Rat) A. L. Gardner Oryzomys caliginosus es una rata arrocera de tamaño mediano, de color oscuro, con la cola más corta que la longitud total del cuerpo y la cabeza; es un roedor común del centro y del sur de la provincia Mesoamericana. El ámbito de esta especie se extiende desde las bajuras de la Mosquitia de Honduras hacia el sur a través de las bajuras del Pacífico de Ecuador. Generalmente común en hábitats forestales alterados en altitudes inferiores a 1 .000 m en la vertiente del Caribe y las bajuras adyacentes de Costa Rica, O. caliginosus también se encuentra en hábitats similares en las bajuras del Pacífico S ur de la región de Guanacaste. El pelaje, predominantemente negro, contiene una mezcla de pelos rojo amarillentos que le dan un tono rojizo al patrón oscuro. El dorso y el vientre son esencialmente del mismo color, excepto que en las partes inferiores en algunos especímenes aparecen más rojas o más amarillas.
notas de campo y los informes de las colillas de las muestras de los animales del este de Costa Rica y de Panamá indican que hay hembras preñadas o lactando en febrero, marzo, y agosto, y se registró hembras adultas no reproductivas en enero, marzo, y abril. La aseveración algo general de Goodwin ( 1946) sobre la reproducción de todos los Oryzomys (p. 399) de que "se producen de tres a siete crías, siendo cuatro o cinco el número más común. No hay una estación de cría definida" fue repetida por Asdell (1964), como específico para O. caliginosus. Sin embargo, el recuento prom�dio de embriones en once hembras de O. caliginosus preñadas de las bajuras del Caribe de Costa Rica y Panamá fue de
3,5
(media 4; ámbito, 1 -6). Una de estas nembras de Costa Rica cuando se le capturó estaba preñada y lactando a la =
vez, lo que indica que hay un estro postparto. Se desconoce la longitud del período de gestación. Cada uno de los testículos de un macho capturado, en agosto, medía 7 por 12 mm. Los epidídimos estaban agrandados, lo que indica actividad reproductiva. Se desconoce la dieta de O. caliginosus en el campo; los pocos estómagos que examiné contenían material vegetal blanco, finamente masticado y mezclado con algunos insectos.
En un estudio longitudinal sobre O. caliginosus del
Parque Nacional Corcovado (W. Hallwachs, como pers.) se encontró que en el laboratorio dos especímenes. adultos fueron los consumidores más ávidos y completos de insec tos entre las cuatro especies que fueron comparadas (O.
Fig. 922 Oryzomys ca/igillOsus: Ejemplar adulto. La Llorona, Parque Nacional Corcovado, Península de Osa, Costa Rica (foto D. H. Janzcn).
caliginosus, O. palustris, Sigmodon hispidus, Liomys salv ini). Un individuo de O. caliginosus consumió 1 05 brúquidos (Caryedas brasiliensis) en un período de tres horas. Esto constituye el l l % del peso del animal, que fue
497
MAMIFEROS
de 47 g. El mismo animal consumió la mayor parte de una cicada de 4 g y un abejón estercolero de 2 g (Dichotomius colonicus) de una sola vez. Consumen insectos ávida mente a cualquier hora del día o de la noche. O. caliginosus comió poco o rechazó semillas y frutos de las que se sospecha de contener compuestos secundarios tóxicos (especialmente semillas de leguminosas) y comió ávida mente frutas y semillas que son comestibles para el hombre (v.g., pulpa y semillas de Ficus spp., Terminalia catappa, Passiflorafoetida, y la pulpa del fruto de Hymenaea cour bari/)o Aunque estos eSpecímenes eran adultos, sanos y fuertes, no mostraron inclinación para roer las nueces duras o extraer las semillas de Terminalia catappa de las nueces quebradas. Por otro lado, perseguían y capturaban rápidamente aun las mariposas y las palomillas más ágiles que se liberaran en su jaula. Los resultados sobre los animales atrapados vivos en Cariari, Costa Rica (ca. 100 m) durante 1966-67 indican que O. caliginosus ocupa una gran cantidad de hábitats agrícolas y de bosques perturbados. La topografía en la vecindad de Cariari es de bajo relieve; la región es una planicie aluvional amplia, partida por varias quebradas y por el Río Tortuguero. Las milpas y bananales abandona dos produjeron las mayores cantidades de roedores y los bosques las menores. Oryzomys caliginosus fue el segundo roedor más común (3 7 entre 140 roedores te rrestres atrapados) y este número fue excedido únicamente Los por Heteromys desmarestianus (7 3 entre 140). roedores asociados atrapados fueron Oryzomys bombycinus (4), Oryzomys (Sigmodontomys) alfari (5), Proechimys semispinosus ( 1 2), Hop/omys gymnurus (7), y Rattus rattus (2). Los roedores atrapados en la vecindad de Pacuare, Costa Rica (ca. 400 m), fueron Oryzomys caliginosus (8), Oryzomys alfari ( 1 ), Heteromys desmarestianus (6), y Peromyscusnudipes ( lO). Pacuare se localiza en la vega de un río que tiene orillas rocosas escarpadas hasta de 500 m por encima de sus terrazas. Todos los especímenes de O. caliginosus, menos uno (atrapado en cañaveral a la orilla del río) fueron cazados en potreros enmantados y en vegetación cubierta de arbustos y bejucos al fondo de las márgenes del río. Los nidos se encuentran generalmente entre hojas y otros desechos asociados con troncos, gambas de árboles grandes y en la base de las matas de banano. Oryzomys caliginosus se asemeja tanto a Adodon aerosus de América del Sur que en el campo se les con funde. Los roedores pequeños de color oscuro por ejemplo (v.g. , algunas especies de Akodon y Scotinomys) tienden a comportarse de manera similar, ya que viven en hábitats en donde la vegetación baja y la cubierta del suelo son com parativamente densas , también tienen hábitos insectívoros, y son parcialmente diurnos. En apariencia, Oryzomys caliginosus encaja bien en cada una de estas categorías; algunos de los especímenes de Cariari fueron capturados durante el día.
498
CLAVE PARA IDENTIFICACION DE LAS ESPECIES COSTARRICENSES DE ORYZOMYS (Basada en carac teres externos) 1 . Pata trasera sin cerdas digitales prominentes; generalmente en elevaciones inferiores a 1 .000 m .... . . . . . . 2 2. Longitud de cola menor que la de la cabeza y el cuerpo; color negruzco; cuerpo de mediano a peque ño; pata trasera menos de 29 mm . . . 0. caliginosus 2'. Longitud de cola igual o mayor que la de la cabeza y. cuerpo; colorrojizo a pardo amarillento; cuerpo de mediano a grande pata trasera mayor de 29 m ........ .
................................... .......................................... 3 3 . Pelaje amarillento a pardo claro; pata trasera an gosta, blanca lado superior; longitud de cola igual a cabeza y cuerpo (incluye O. cousei) ............... .
. . . ..... . . ..................... ..... ................... O. pa/ustris.
3'. Pelaje más oscuro, generalmente pardo rojizo; pata trasera ancha, parda lado superior; longitud de cola mayor que la cabeza y cuerpo (conocido en la literatura como Nectomys alfarL .............. .
..................................... . . . . . . . . . . . . ............ 0. alfari
1 '. Pata trasera con cerdas digitales conspicuas (a menudo extendiéndose más allá de las garras); desde el nivel del mar hasta el páramo ... . .. ... .. ..... .. . ........ . ...... . ..... .. ..... . .. 4 4. Pata trasera corta y ancha; tubérculos plantares pálidos y grandes; orejas con pelos externos de color rojizo amarillento que no contrastan con el color de la cabeza . .. ... .. ... .. . . . . . . . .. ... . . . . .. . .. . .. . . . . O. conc% r 4'. Pata trasera larga y angosta; tubérculos plantares oscuros y pequeños; orejas con pelos externos ne gruzcos que contrastan con el color de la cabeza..... .
..
.
.................................... ......................................... 5 5. Cuerpo grande; pata trasera 33 mm o mayor; en
elevaciones superiores a 1 ,200 m .. . ..... ... . ..... ...... 6 6. Pata trasera menos de 40 mm con pelos blan cuzcos a pardo pálido en el lado superior; desde el Volcán Irazú hacia la cordillera de Talamanca hasta el Occidente de Panamá (conocida también en la literatura como O. a/
bigularis) ............ ...... . . . . . . . . . . . . .. . . . . . . O. devilus
6'. Pata trasera 40 mm y con pelos pardo oscuros en el superior; conocido únicamente de la localidad tipo (San Joaquín de Dota) ............... .
. .. . . . . . . . . . . . . . . . . ......... . .. .. . . . . . . . . . . . . . . . . 0. aphrastus
5'. Cuerpo de mediano a pequeño; pata trasera menos de 33 mm . .. .. ... .. . .. . . . .. ... .. . . ... . . . . . . . . . .. . .. ... . .... 7 7. Pestañas supraorbitales largas (generalmente mayores de 45 mm) ........................... .
. . . . . .. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . O. bombycinus
7'. Pestañas supraorbitales cortas (menos de 40 mm) .. ... . .. . ....... .. ... .. . . ..... . . . .... .. .. . .. . . . ...... . .. . .. 8" 8. Pelaje conspicuamente corto y erguido .... . .
............ . . . . . . . . . ..... ....... ..... . . . . . . . . . . . 0. alfaroi
8'. Pelaje largo y suave. . . . .... . . . . ... .. . .. ... ... ..... 9
9. Cuerpo pequeño (aproximadamente del tamaño de un ratón casero); cola
USTA DE ESPECIES
mayor que cabeza y cuerpo; pata trasera menos de 23 mm . . ... . . . . . O. fulvescens 9'. Cuerpo de tamafio mediano; cola apro ximadamente igual a longitud de cabe za 'Y cuerpo; pata trasera mayor de 28 mm . .. . .. . . . .. .. ...... . . . 0. talamancae .
.
.
.
S . A . 1 964 . Patterns ofmammalian reproduction, 2d ed. Ithaca, N . Y. : Comstock. Fleming, T. H. 1 970. Notes on the rodent faunas of two Panamanian forests. 1. Mamm . 5 1 :473 -90. Godwin, G. G. 1 946. Mammals of Costa Rica. Bull. Am.. Mus. Nat. Hist. 87 :275-458 . AsdeI l ,
Procyon lotor (Mapache, Mapachín, Raccoon)
G. C. Sanderson El ámbito del mapache (Procyon lotor) (fig. 9.23) se extiende a través del continente norteamericano, excepto en partes de las Montañas Rocallosas, y desde bien adentro del Canadá hasta Panamá. El mapache costarricense (P. l. crassidens HoIlister) bien se encuentra en Nicaragua, El Salvador, y quizás en Honduras y el oeste de Panamá. El mapache isleño (P .1. pumilus Miller) es la especie más más común en Panamá (Goldman 1950, p. 70) . La distribución sureña de esta forma se desconoce. Tanto Goldman (1950, p. 24) como Hall y Kelson (1959, p. 885) informan de siete especies y veinticinco subespecies, en el grupo P. lotor. del subgénero Procyon y una especie (el mapache cangrejero) en el subgénero Eup rocyon. Sin embargo, Koopman, Hecht, y Ledecky-Jan eck (1957) y McKinley (1959) indican que el mapache de las Bahamas (P. maynardi) de la Isla Nueva Providencia es probablemente el resultado de introducciones de la forma continental (P. lotor). Koopmen, Hecht, y Ledecky-Jan eck ( 1 957, p. 164) consideran que el mapache de la Baha mas es P. l. maynardi. Existe la duda si estudios más profundos puedan cambiar de especie a subespecie, la
Fig. 923 Procyon lotor: Subadulto forrajeando en una quebrada. Ha
cienda Palo Verde, provincia de Guanacaste, Costa Rica (foto D. H. Janzen).
situación de las demás especies isleftas del Subgénero
Proqon reconocidas por Goldman (1950) y por Hall y
Kelson (1959). En América del Norte, las poblaciones de mapaches habían disminuido a niveles bajos hasta los aftos de 1930, luego comenzó una explosión poblacional al iniciarse la época de cría de 1943 (Sanderson 195 1 a,b; Keefe 1953). El aumento rápido continuó hasta finales de 1 940, y se han mantenido niveles altos en las poblaciones hasta el pre sente. Una estimación prudencial asegura que hay de quince a veinte veces más mapaches en la actualidad de que los que había en los años de 1930. Con el aumento en sus números, los mapaches han extendido sus territorios hasta lugares en donde eran escasos o estaban ausentes durante la década de 1930; por ejemplo. Las llanuras arenosas ' los desiertos, y las ciénagas costeras de Illinois. Además , su ámbito se extiende muchas millas hacia el norte de Canadá (Sowls 1949; Mann y Gunn 1956). El mapache, en la actualidad, se encuentra tan al norte que los Indios nativos aún no le han puesto nombre. En Costa Rica, los mapaches son muy comunes en los hábitats inmediatamente detrás de las playas de ambas costas y se les encuentra, a menudo, cerca de los ríos y pantanos, así como en las bajuras bien retiradas del mar. En las áreas marinas se juntan con otros vertebradospara robar los huevos de tortugas. Las máscara negra y la cola anillada son típicos de · los mapaches (P. lotor); también el mapache cangrejero (P. cancrivorus) comparte estas características. Los ámbitos de estas dos especies se traslapan en Panamá y el sur de Costa Rica. Se puede diferenciar las dos especies por la dirección hacia atrás del pelaje de la nuca de P. lotor, mientras que el pelaje del mapache cangrejero crece en sentido contrario, hacia adelante. El mapache cangrejero carece de pelo lanoso ("underfur"), los muslos y los brazos son negros. El mapache costarricense tiene pelo lanoso y sus brazos y muslos son grisáceos. Aún en los mapaches casi albinos y pardo claros se distingue muy bien la máscara oscura y la cola anillada Ambas formas tienen normalmente seis mamas, aunque se ha observado ocho. Las mamas de P. lotor permanecen pequeftas y sin pigmentación y es dificil localizarlas entre los pelos lanosos, mientras la hembra no haya ovulado (Sanderson y Nalbanov 1973). Después de la ovulación se agrandan las mamas y no vuelven a su estado inicial. Las mamas de las hembras que ya han ovu lado pueden carecer de pigmento, pueden ser ligeramente pigmentadas o totalmente negras y su tamaño varía en forma considerable, según cada individuo. Se desconoce la razón de esta situación, aunque no se relaciona con el hecho que una hembra haya tenido un seudoembarazo, esté preñada o haya amamantado sus crías. Los mapaches de los estados del norte y del Canadá tienen un pelo lanoso denso y pelos guarda largos. Típicamente los pelos guarda se acortan y el pelaje inferior se hace menos denso en los mapaches del sur. Las pieles de los mapaches de los estados del sur son conocidas por los peleteros como "pieles de pelo". Los de más al norte tieden a ser más oscuros que los de las áreas costeras del sur
499
MAMIFEROS
y del desierto. Sin embargo, Goldman (1950, p. 69) dice tienen menos grasa corporal que los machos adultOs y las que el mapache costarricense es "una de las fonnas más hembras vírgenes), aunque estaba en buen estado de salud. oscuras del grupo". La mayoría de la gente dice conocer algo de los Nonnalmente el peso de los mapaches aumenta mapaches, que es falso: el supuesto hecho es que,..gene según se encuentra más al norte. Durante veintitrés es ralmente, lavan su comida; lo cual no es cierto. Nunca he taciones de caza y de colecta de muestras (noviembre visto mapaches en la naturaleza "lavando" su alimento enero de 1975-76 hasta 1977-78) pesé cerca de 10.500 antes de comérselo, lo cual debe ser un comportamiento de mapaches de la zona oeste central de lllinois. El peso los mapaches en cautiverio, aunque muchos de estos toman promedio de los machos adultos fue de 1 6,3 libras, de las el alimento del plato y lo llevan directamente a la boca sin hembras parideras, 14 1b y de todos los mapaches, 12,3 lb. pasos intennedios. Aunque en realidad aparentemente en Entre todos estos, los individuos más pesados fueron dos cautiverio están examinando su comida. Quizá al sumergir machos adultos, con 26,5 lb cada uno. La longitud prome algo en el agua (un alimento o un objeto poco conocido tal dio de los mapaches de esta área fue de 623 mm para los como un clavo o una piedra) agudiza el sentido del tacto en machos adultos, 59 1 mm para las hembras parideras, y 576 "las manos" del mapache. En todo caso, los mapaches mm como promedio general. No se encontró pesos para los cautivos, a menudo, "lavan" los objetos poco conocidos mapaches costarricenses; sin embargo, Goldman ( 1 950, p. aunque sea sin agua. Según varios estudios los nervios de 70) infonna de la longitud de dos machos adultos de esta las manos del mapache están altamente desarrollados. raza de Nicaragua de 630 y 640 mm. Los machos adultos J. H. Kaufmann (com. pers.) dice lo siguiente a cerca con esta longitud podrían tener un promedio de 16,5 lb del "lavado" de los alimentos por los mapaches: "El durante las estaciones de caza en el oeste central de Illinois. nombre latino del mapache ' lotor' significa 'el lavador' y Es dudoso que los dos ejemplares nicaragüenses pesaran se refiere a su hábito común de meter en agua su alimento tanto, ya que los mapaches de Illinois normalmente antes de consumirlo. Una evaluación crítica de este com tendrían 5-6 libras de grasa durante esta estación, portamiento, sin embargo, revela que únicamente aquéllos condición que probablemente no se encuentra en los en cautiverio mojan su comida, y que este comportamiento nicaragüenses. En Alabama, Johnson ( 1 970, pago 3 1 ) nada tiene que ver con la limpieza o con remojar el infonnó de 277 machos adultos con u n peso promedio de alimento (Lyall-Watsson 1 963). Con igual frecuencía re 9,5 lb y de 1 74 hembras adultas con 8,1 lbs, siendo el más mojan los alimentos limpios o sucios, húmedos o secos. El grande un macho adulto de 1 9,4 lbs. lavar el alimen to es simplemente un sustituto para el patrón Los mapaches no invernan, pero durante los motor que en la naturaleza ocupan para buscar presas períodos más fríos en los estados del norte pennanecen en acuáticas, y no tienen paralelo en cautiverio. G. Ewer sus madrigueras durante varios días. Durante estos sugiere que los mapaches disfrutan más de su alimento períodos parece que necesitan más el agua que el alimento monótono de cautiverio si primeramente simulan captu, y suelen salir de sus madrigueras para comer nieve y hielo. rarlo." Durante épocas de frío intenso, los mapaches de todas las Aunque por clasificación es carnívoro, el mapache edades y sexos, a menudo, duennen juntos. No es raro en es quizá el animal más omnívoro de Norteamérica. Es bien conocida la gran inclinación que tiene el mapache por el contrar de tres a una docena o más pernoctando juntos en la misma madriguera en un árbol grande. Se ha encontrado maíz dulce en estado de "leche"; en toda la extensión grupos de veinte y treinta en una sola madriguera, así como maicera de Estados Unidos este es su principal artículo alimenticio durante el otofio y el invierno. Los camarones en establos y otros construcciones. Los grupos grandes están compuestos por individuos de todos los tamafios y de río, el pescado, los moluscos, las lombrices, los insectos (tanto sus larvas como los adultos), las aves y sus huevos, sexos, aunque los grupos de 3-5 generalmente estan com los mamíferos pequefios, las uvas silvestres, las bellotas de puestos por una hembra y sus cachorros. roble, y la mayoría de las frutas y nueces silvestres son muy Los mapaches tienen el sentido del oído muy desa prominentes en la dieta de los mapaches; consumen rrollado y quizá el de la vista menos; el olfato no es tan eficiente o tan agudo como el oído y la vista. El tacto del cualquier materia animal ya sea fresca o carrofia y la mayoría de los frutos y semillas. Pocas veces comen frutas mapache es altamente desarrollado; el animal, a menudo, busca el alimento dentro del agua y luego consume lo que ácidas sin cocinar (tales como tomates, y cítricos) y gene ralmente no comen zanahorias, papas y raíces similares sin captura sin verlo o aparentemente sin olerlo. cocer. Las observaciones indican que los mapaches tienen En las orillas del mar, los mapaches se alimentan de un sistema de apoyo por si acaso les falla una reserva. En cangrejos y de una amplia gama de organismos marinos y, Missouri, en invierno capturé una vez un macho adulto con aunque generalmente son nocturnos, salen a comer cuando ambas patas delanteras cortadas justamente debajo de los la marea está baja a cualquier hora del día. Aunque la codos, en una madriguera en un árbol cerca de 5 m de mayoría de los mapaches vive cerca del agua, en las áreas altura. Aunque no estaba tan gordo como el promedio de arenosas de Illinois pueden vivir a una milla o más de los machos adultos de la misma zona, estaba en buenas distancia. En Florida, cuando no hay agua dulce cerca condiciones de salud. Examiné un mapache de menos de pueden lamer el rocío o escarbar hoyos poco profundos en un año, ciego de nacimiento, llevado a una peletería en la arena para beber el agua de lluvia que ahí se encuentra Iowa en diciembre. De nuevo este animal no estaba excesivamente gordo (los juveniles del año generalmente sobre la más pesada agua salada.
500
LISTA DE ESPECIES En Costa Rica, los mapaches probablemente siguen los mismos patrones alimenticios que en otros lugares; aquéllos de las costas se alimentan de organismos marinos, y los demás se alimentan de animales que pueden atrapar o encontrar muertos y de la mayoría de frutos y semillas comestibles. En cautiverio, los mapaches se mantienen bien durante períodos largos con una dieta de alimento seco para perros, siendo el de perdigones o trocitos el preferido, ya que el desperdicio es menor. Muchos de mis amigos que me han regalado mapaches domesticados dicen que sus animales comían únicamente galletas, dulces de altea, helados, huevos revueltos y cualquier otro alimento sen cillo. Al tercer día todos los mapaches en mis jaulas estaban comiendo alimento seco para perros. Al igual que los demás aspectos de la biología del mapache, hay poca o ninguna publicación cerca de la reproducción del mapache costarricense. Sanderson y Nalbandov ( 1973) presentaron un informe detallado sobre su reproducción en Illinois. La mayoría de los machos adultos de I1linOis son activos sexualmente desde cerca de octubre hasta fines de mayo y la mayoría de los machos juveniles, aunque no todos, alcanzan la actividad sexual 23 meses después de los adultos. Aunque puede haber espermatozoides en los machos durante todo el año. En el centro de lllinois, la mayoría de los apareamientos ocurre durante mediados de febrero y la mayoría de las crías nacen a mediados de abril . El período de gestación es 63 días. Johnson ( 1 970, p. 43) dice que la mayor fecha de concepción en Alabama es el 1 7 de abril y que la mayoría de los nacimientos son el 1 8 de junio --<.:erca de dos meses después de los de Illinois. Johnson ( 1 970, p. 45) encontró fetos desde mayo hasta fines de agosto y según el peso de la lente ocular estimó que los nacimientos ocurren en marzo hasta fines de setiembre. Si las crías maman por períodos tan largos en el sur como en el norte, y si permanecen con sus madres al igual que en el norte, no hay tiempo suficiente para que una hembra pueda criar dos camadas en un mismo año. Las hembras ovulan espontáneamente y siempre quedan preñadas o seudopreñadas después de la ovulación. El seudoembarazo dura aproximadamente el mismo tiempo que el embarazo. Después de la ovulación las mamas en las hembras aumentan de tamaño y pueden estar muy pigmentadas. Las mamas nunca vuelven a su condición preovulatoria. En el centro de los Estados Unidos y hacia el norte, las hembras crían únicamente una camada por año. Sin embargo, si una hembra está seu doembarazada o pierde su primera camada en el parto o cerca de él, puede ovular una segunda vez (y puede quedar preñada) durante el mismo año. Al ocurrir estos segundos apareamientos la mayoría de los machos ya no están activos sexualmente. De modo que los machos del mismo año probablemente sean los padres de estas segundas camadas. En Illinois, cerca de la mitad de las hembras del año quedan embarazadas. Si una hembra juvenil no pare cerca del mismo tiempo que las adultas, no tendrá una camada sino hasta su segundo año. De modo que en Illinois
las nulíparas adultas (según se determine por las mamas preovulatorias), ,muertas durante la estación de caza y de colecta, no ovularon como juveniles del año. Las hembras cautivas que tienen una seudopreñez, a menudo, tienen cambios de comportamiento grandes. Un animal manso puede convertirse en un animal difícil de manejar sin equipo especial. En lllinois, el tamaño de las camadas oscila entre uno a siete con un promedio de 3,5. Otros estudios han mostrado que en Maryland la camada promedi o es de 2,4; de 1 ,9 en las costas de Carolina del norte; de 5,0 en Nueva York; y de 2,6 en Alabama. Al nacer los mapaches son ciegos y tienen poco pelaje, la máscara y los anillos de la cola son apenas visibles como pigmento sobre la piel. Las crías jóvenes abren los ojos entre 1 8 -23 días de edad. Si la hembra transporta sus crías, los carga individualmente por la nuca al igual que los gatos. Las crías dependen exclu sivamente de leche durante cerca de 10 semanas, cuando abandonan la madriguera y comienzan a viajar con la madre. El destete ocurre cerca de la semana 1 5 ó 1 6 aunque las crías generalmente viajan con la hembra y duermen con ella hasta la próxima estación de cría (Sanderson 1970).
Goldman , E. A. 1 950. Raccoons of North and Middle America. Nonh American Fauna no. 60 . Hall , E . R . , and Kelson, K . R . 1 959. The mammals of Nonh America. Vol . 2. New York: Ronald Press. Johnson , A. S . 1 970. Biology of the raccoon (Procyon lotor varius) Nelson and Goldman in Alabama . Au bum Univ. Agric. Exp . Sta. Bull. no. 402. Keefe, J. 1 953 . Knee deep in coons. Missouri Conservo 1 4 : 1 0- 1 1 . K�opman , K . E ; Hecht, M . K . ; and Ledecky-Janeck , E . 1 95 7 . Notes o n the mammals of the Bahamas with special reference to the bats . J. Mamm. 38: 1 64-74. Lyall-Watson , M. 1 963 . A critical re-examination offood " washing" in the raccoon (Procyon lotor Linn . ) . Proc. Zool. Soco London 1 4 1 :37 1 -93 . McKinley, D . 1 959. H istorical note on the Bahama rac coon. J. Mamm. 40:248 --49. Mann , S. A . , and Gunn , J. 1 956. Raccoons in Saskatch ewan . Blue Jay 1 4:27 . Sanders �n , G . C . 1 95 1a . Breeding habits and a history of . the MIssoun raccoon population from 1 94 1 to 1 948 . Nonh American Wildl. Conf. Trans. 1 6:445-60. . 1 95 1 b . The status of the raccoon in Iowa for the past twenty years as revealed by fur reports . lowa A cad. Sci. 58:527-3 1 . 1 970 . The raccoon . In Alive in the wild. ed . Yictor H . Cahalane, pp . 92-97 . Englewood Cliffs , N . J . : Prentice-Hall. Sanderson , G. c . , and Nalbandov, A . V. 1 973 . The re productive cycle of the raccoon in IIIinois. lllinois Nat. Hist. Surv. Bull. 3 1 :29-8 5 . Sowls, L . K . 1 949. Notes on the raccoon (Procyon lotor hinus) in Manitoba. J. Mamm. 30:3 1 3 - 1 4 .
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MAMIFEROS
Saccopteryx bilineala (Murciélago de Saco,
Sac-wing B at) 1. Bradbury Este pequeño murciélago es una de las especies más comunes de Costa Rica; se le encuentra en la mayoría de los hábitats de bajura, incluyendo los bosques más secos de Guanacaste. En estos últimos sitios se encuentran las colonias en las secciones más bajas y mejor iluminadas de los ár les huecos de los bosques riberinos. En el bosque muy humedo, se les encuentra en las cavidades de las gambas de los árboles grandes de Ceiba, así corno en huecos de otros árboles. También se les puede encontrar en grietas en los acantilados y hacia las regiones externas de cuevas. El género se puede reconocer inmediatamente por su pequeño tamaño, su posición de descanso peculiar en el cual las patas se adhieren a superficies verticales mientras que las porciones anteriores del cuerpo giran libres de la superficie, al igual corno por las dos líneas blancas ondu ladas a lo largo del lomo. S. bilineata se confunde f cilmente con su simpátrico S. leptura. La especie ante nor es mayor (7-9 g), vive en colonias mayores (cinco a cincuenta animales, aunque pueden haber machos solita rios), y por preferir las cavidades para descansar. La segunda especie es más pequeña (5-6 g), vive en colonias pequeñ� (de u�o a nueve animales en el bosque seco y de uno a ClDCO ammales en el bosque húmedo), y prefiere descansar en lugares expuestos en los árboles o en la superficie inferior de las grandes ramas. Una tercera especie, Rhynchonycteris naso, vive en colinas grandes sobre los troncos de los árboles o sobre los acantilados aunq�e siempre es cerca de 30 m de agua corriente tambIén es la espeCIe más pequeña (4-5 g) Y su piel es erizada de color beige. Saccopteryx . bilineatus � altamente social, y las . . colomas diurnas SIempre se dIviden en territorios conti guos defendidos cada uno por un macho adulto. Las hembras se dividen al azar entre los territorios de los machos, formando así harenes de una a nueve hembras por cada macho. Esta-estructura social se mantiene por medio de un repertorio de señales estereotipadas que se pueden observar fácilmente en el campo. Al amanecer, los machos vuelven a sus territorios y comienzan cantos largos y complicados que el oído humano puede captar. Al volver las hembras, y durante varias veces del día, los machos abandonan la madriguera en un giro corto y revolotean delante de las hembras. Mientras revolotea, el macho abre dos glándulas situadas en la membrana antebraquial del ala y libera hacia la hem bra un almizcle con el batir de sus alas. Esta secreción es fácilmente perceptible por el hombre. El
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macho también vocaliza durante sus revoloteos con una secuencia de trinos estereotípicos y la hembra puede res ponder con una vocalización. Los machos pueden trasla darse hacia la frontera territorial y sacudir las glándulas abiertas de sus alas hacia otros machos o hembras en los territorios adyacentes. Los machos vecinos pueden par ticipar en "combates almizcleros" durante largos períodos sobre una frontera común.
502
Mientras que los machos son relati�amente filopátricos en sus perchas, las hembras con frecuencia van de un harén a otro y entre una colonia y otra. Los cambios mayores en el tamaño de las colonias y los harenes parecen relacionarse con los cambios mayores estacionales. Aun que los machos están sexuahnente activos durante todo el año, la copulación se limita. a un período corto al final de la estación lluviosa, y los partos están muy sincronizados con el inicio de las lluvias en el mes de mayo. Las hembras tienen una única cría cada año. (Esto contrasta con el simpátrico S. leptura, que puede tener una cría en mayo y otra en octubre-noviembre.) Estos murciélagos son totalmente insectívoros; abandonan sus perchas diurnas antes de oscurecer to ente y forrajean por debajo del dosel en el bosque vecmo. Cúnforme oscurece, vuelan a sus corrientes sitios de forrajeo que pueden estar hasta 300 m de distancia de sus perchas diurnas. Esta especie es oportunista ya que tiende a alimentarse elJ períodos de 3-10 semanas dentro de un do de hábitats, conforme las plantas subyacentes tipo atraVIesan sus períodos mayores de actividad fenológica. Así, en Guanacaste, se alimentan sucesivamente sobre el río a un lado del bosque riberino, y luego sobre el otro lado en la estación seca, y luego se pasan a una serie de bosquetes caducifolios conforme la brotadura de cada especie y el consiguiente aumento de insectos en la estación lluviosa. Aparentemente las colonias indivi duales tienen ámbitos de forrajeo anuales que no se trasla usada corrientemente por una pan. . Dentro de un coloma, cada hembra tiene su propio territorio de forrajeo, y las hembras, que generalmente anidan con un macho del harén, tienden a tener territorios adyacentes. El ámbito de forrajeo de cada macho del harén se traslapa con los de sus h�mbras. Así, l� estructura social de la colonia parece estar directamente dIseñada según los territorios de forrajeo . L� he�bras que se cambian de harén, o de percha, cam bIan de IgUal modo sus territorios de forrajeo. La depredación sobre estos pequeños murciélagos es aparentemente baja. No limitan sus vuelos durante las noches de luna corno lo hacen las especies más grandes. En las perchas son excesivamente cautelosas no tienen períodos de torpeza durante el día y tiene una vista excelente, aun a niveles moderadamente fuertes de luz. Cuando se les molesta en sus perchas, pueden descender sitios a más oscuros o volar a otro lugar cercano. En apariencia, la mayoría de la mortalidad de los adultos ocurre durante la segunda mitad de la época seca, cuando la cantidad de insectos es muy baja y cuando el peso corporal puede descender hasta el 17% de aquel de la época lluviosa. La sobrevivencia anual de los adultos es
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cerca de 68% en todos los sitios estudiados (Costa Rica' Trinidad, y Panamá). El cuido de las crías lo lleva a cabo únicamente la hembra, y las crías nunca se dejan solas durante la noche sino que su madre las lleva a escondites individuales mien� tras ella caza. Los jóvenes pueden volar a las 2 semanas pero normalmente maman durante varios meses. Durante este período sus estómagos pueden contener tanto leche corno insectos. La dispersión es en agosto y setiembre,
USTA DE ESPECIES
El peso promedio de las hembras adultas es de 465 g
cuando las crías tienen cerca de 3 meses de edad. Mientras que casi todas las hembras emigran de las colonias pater nas (y generalmente fuera de las áreas de estudio),hasta el 50% de los machos jóvenes intentan establecer sus territo rios cerca de sus colonias originales o dentro de ellas. Algunos machos aún pennanecen en una condición "crypto" dentro de su harén paterno y pueden ascender a propietarios cuando mueren sus presuntos padres.
hembras adultas no se traslapa y varía desde 1/3 a 1 ha, mientras que los de los machos se traslapan eBl!e sí y con los de las hembras, y son de 1 a 4 ha. Lós hábitos alimen ticios varían según el sexo. Ambos prefieren frutos gran des y especialmente semillas de cáscara dura de palmeras y de algunas leguminosas. Los machos se mueven libre
Bradbury,J., and Emmons, L. 1974. Social organization
mente entre los árboles de frutos grandes y su dieta consta casi totalmente de sus alimentos preferidos. La dieta de las hembras incluye cualquier cosa que esté disponible dentro
in sorne 'llinidad bats. l . Emballonuridae. Z.
ñer
psych. 36:137-83. Bradbury, J., and Vehrencamp, S. 1976. Social or ganization and foraging in emballonurid i?ats. l. Field studies. Behav. Eco!. Sociobio!. 1:337-81. (Three ad ditional papers derived from data in the 1976 paper above followed in the same joumal. Cf. Behav. Eco!.
Sociobio!. 1:383-404; 2:1-17; 2:19-29.)
Sciurus granatensis (Ardilla, Ardilla Roja, Chisa, Red-tailed Squirrel) L. R. Heaney La ardilla de cola roja (fig. 9.24) es en la actualidad el único esciúrido neotropical para el que hay datos ecológicos. Es una especie común en algunas partes de Costa Rica, incluidos el borde norteño de su ámbito; en América del Sur está muy difundida morfológicamente en la parte norte. La mayor parte de los datos siguientes son de ardillas de un solo sitio de estudio en Panamá (Heaney , y Thorington 1978; Glanz et al. 1981).
924 Sciurus granatensis: Ejemplar adulto. Sirena, Parque Nacional Corcovado, Península de Osa, Costa Rica (foto D. H. Janzen).
Fig.
Y el de los machos un poco menos. El territorio de
las
de su territorio. A menudo, comen hojas tiernas, frutos suaves, flor«s y corteza de �boles. Las hembras, a veces, esconden semillas de palmeras de las que dependen durante períodos de escasez; los machos muy raramente esconden nueces sino que comen aquellas almacenadas por las hembras. Las ardillas almacenan su alimento en varios escondites, y estas nueces, a menudo, son para sitadas por larvas de bTÚquido�. Cuando la densidad de ardillas es alta, almacenan la mayoría de las nueces y muy pocas son dañadas por los bTÚquidos. Cuando la densidad de ardillas es baja, como sucede generalmente en Costa Rica, los brúquidos pueden dañar más de la mitad de las nueces. Sin embargo, la cantidad de nueces almacenadas, consumida luego por las ardillas, es alta, de modo que la tasa de pérdida de semillas es más alta en donde hay ardillas.
S. granatensis puede producir de 2 a 3 camadas por año, con un promedio de dos crías por camada. La actividad de apareamiento es especialmente conspicua durante la época seca. El apareamiento se lleva a cabo durante una persecución "matrimonial" en donde cuatro a ocho machos persiguen a una hembra en 3--4 ha, gene ralmente en la mañana. A menudo, un solo macho esta blece su dominio y mantiene a los demás lejos de la hembra en un radio de varios metros, aunque del mismo modo, a veces ningún macho pennanece dominante. Gene ralmente hay una copulación muy breve (10 segundos), y la hembra escoge al macho (valiéndose del engaño para evadir el macho dominante si fuera necesario); hay pruebas de que las hembras prefieren los machos que conocen bien --o sea,los machos que a menudo atraviesan los territorios de las hembras. Anidan generalmente en huecos en los árboles. La gestación es de aproximadamente 44 días,y la lactancia continúa durante 8-10 semanas. La distancia de dispersión de los juveniles es variable,a veces,las hembras ocupan una esquina del territorio original de la madre y los demás juveniles se trasladan por lo menos a un kilómetro de distancia. Los porcentajes observados de juveniles en la población varía de 28-56%. Las densidades locales máximas son de ocho a diez por hectárea, siendo una densidad "buena" más cerca de dos por hectárea; pueden mantener poblaciones con densidades por debajo de 0,2 por ha. Como su nombre común lo indica, la cola de S. granatensis es de color herrumbre, a menudo, con el extremo negro y su pelaje es corto,áspero y de color pardo rojizo en el dorso y herrumbre claro en el vientre. Otra 503
MAMIFEROS
ardilla común en Costa Rica es Sciurus variegatoides, que es más grande, de pelaje más largo, y de cola grisácea. Algunas poblaciones.tienen una mancha parda prominente en el lomo y los costados claros; la apariencia de otras poblaciones es grisácea, con las extremidades de color herrumbre. Generalmente, hay una mancha blanca póstau ricular. Esta especie se encuentra en hábitats relativamente más secos, más abiertos, y más alterados que S. granaten sis, aunque, a menudo, son simpátricas. Supuestamente son territoriales"y su presencia es patente por sus nidos de hojas en las cúspides de los árboles, parecidos a los que hacen las ardillas en los Estados Unidos. S. deppei es más pequeña que S. granatensis; tiene la cola más oscura y más angosta, y el cuerpo es pardo con la panza anaranjada, y manchas postauriculares pequeñas y claras. Esta especie prefiere la vegetación densa y supuestamente es más terrestre que las otras dos. Microsciurus alfari, una ardilla enana, también se encuen tra en Costa Rica, en su mayoría en elevaciones mayores; es de color pardo poco definido y es más pequeña que las especies anteriores. Syntheosciurus poasensis se conoce de Costa Rica de un único espécimen capturado en el bosque nuboso en el Volcán Poás. N. del E. La "ardilla del Poás" mantiene poblaciones viables en todo ese macizo volcánico y es frecuente observarla cerca del centro para visitantes de ese Parque. Glanz, W E.; Thorington, R. W; Madden, J.; and Hea ney, L. R. 1981. Seasonal food use and demographic trends in Sciurus granatensis. In Seasonality of Neo tropical rain forest env ironments, ed. E. Leigh. Wash ington, O.e.: Smithsonian Institution Press, in press.
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59:
846-51.
Sigmodon hispidus (Rata Algodonera Híspida, Hispid Cotton Rat) R. H. Baker Las ratas algodoneras del género Sigmodon son roedores dominantes, consumidores de gramíneas y cons tructores de caminos en la mayoría de los hábitats breñeros de los climas sureños templados y tropicales de América del Norte y Central. En esta región, las ratas algodoneras habitan ambientes comunitarios y juegan papeles algo similares a aquéllos de los ratones comunes de campo del género Microtus de las partes templadas y boreales del continente (Baker 1969). Aunque son escasos los registros de fósiles (Martin 1974), las ratas algodoneras se origina ron alrededor del Plioceno en América Tropical (Hooper 1949), ya sea en un hábitat pastoril de América del Sur (Hershkovitz 1966) o de Centro América (Baker 1969), quizá de un ancestro cricentino (phyllotine) consumidor de gramíneas (Hershkovitz 1962). 504
En el género hay por lo menos siete especies (Baker y Shump 1978; Zimmerman 1970); la especiación es mayor en el área mexicana. La omnipresente rata al godonera híspida goza del mayor ámbito de distribución, y se encuentra en tierra escogida del sur de América del Norte y de América Central, aunque las poblaciones de Costa Rica y de otros países centroamericanos pueden resultar a la postre ser específicamente separadas de S. hispidus de amplia distribución (A. S. AhI. como pers.; Bowers 1971; Dalby y Lillevik 1969; Johnson etal. 1972; Zimmerman 1970). Aunque, las distintas ratas algo doneras pueden vivir en hábitats de pastos similares, una especie tiende a dominar o posiblemente excluir a otra cuando hay dos especies en la misma área (Petersen 1973). Una típica rata algodonera adulta (fig. 9.25) es de tamaño mediano, aproximadamente 250 a 300 mm de largo (de la nariz a la punta de la cola), y pesa 100 a 200 g (Jiménez 1971, 1972). El cuerpo es grueso, y la cabeza relativamente pequefia La longitud de la cola es menor que la de la cabeza y el cuerpo, gruesa y en disminución, poco velluda y anillada. Las orejas son redondeadas y parcialmente tapadas por el pelaje largo que brota del borde anterior. Las patas son largas y los pies grandes. El pelaje es corto, adpreso y algo grueso. "Los molares tienen coro nas altas de superficies planas, con pliegues largos redon deados de capas gruesas de esmalte, en forma de S. La dentición y el tracto alimenticio de la rata algodonera están adaptados para masticar, digerir pasto y hierbas duras cubiertas de arena, además de semillas, insectos, etc. (Flemming 1970). La rata algodonera es altamente pro ductiva (Flemming 1970); el período de gestación es de aproximadamente 27 días (Meyer y Meyer 1944); las camadas pueden ser hasta de doce, aunque en el laboratorio en Costa Rica el promedio fue de únicamente 2,8 (Bowdre 1971). Los juveniles pueden procrear a los 40-50 días de edad (Odum 1955). Las ratas algodoneras albergan enfer medades y parásitos de importancia para el hombre y los animales domésticos; compiten por los potreros con los animales domésticos y dafian los cultivos, tales como el arroz, el algodón, y el maíz. También se les ha usado en estudios biomédicos (Meyer y Meyer 1944) y como ani males para ensayos biológicos (UnderhillI973). La rata algodonera híspida recta es más activa durante el día, y prefiere los pastizales o áreas de pastos y arbustos (Fleming 1970; Goertz 1964). Aunque origi nalmente era de áreas de pastos naturales a las orillas de los bosques, pantanos y quebradas, la rata hfspida algodonera se trasladó fácilmente a áreas taladas, a otros hábitats alterados y a pastizales y breñales, resultantes de la influen cia humana. En algunas áreas, el sobre pastoreo extremo y las prácticas agrícolas intensas han reducido o eliminado . las poblaciones de ratas algodoneras. Estos roedores ocu pan para su movilidad trillos que ellos mismos construyen a través de los pastizales de cubierta arbustiva. Si los tallos de los pastos están muy juntos, los roedores construyen sus trillos talando la vegetación a nivel de tierra y mante niéndolos limpios y algo gastados por el uso frecuente. Varios vertebrados terrestres, incluyendo otros mamíferos pequeños, se aprovechan de estos trillos para su movilidad.
LISTA DE ESPECIES
9.25 Sigmodon hispidus: (Rata algodonera híspida); nótese el cuerpo grueso y corto, las orejas peludas, los ojos brillantes, la nariz roma, la piel erizada y la cola gruesa y casi lisa (foto R. H. Baker).
Fig.
Ya que los pastos grandes pueden servir para ocultar estos trillos, el observador tendria que arrodillarse o agacharse y separar la cubierta para descubir estos carni nas. Otras pruebas llamativas de la actividad de la rata algodonera, a lo largo de estos trillos, incluyen los per digones fecales cilíndricos (aproximadamente 6 m de longitud) que, a menudo, se encuentran en montones (letrinas), y los recortes del pasto. Estos recortes, por lo general de 15-30 mm de largo, a menudo, se encuentran en montones, como resultado del hábito que tiene la rata de cortar secciones basales de pasto para provocar el creci miento tierno más cerca del nivel del suelo. El grado de frescura de estos montones de recortes es un indicio que se usa en la actualidad para el estudio del sistema de trillos. Las ratas algodoneras son cavadoras eficientes y pueden construir túneles, a menudo de 1 a 3 m de longitud. Estos trillos subterráneos pueden ser justo debajo de las raíces del pasto y pueden unirse con los trillos de la superficie. Las madrigueras con los nidos, a menudo debajo de las raíces de arbustos o de árboles, pueden usarse como criaderos (nurseries) (Strecker 1929) sin embargo, los nidos de la rata algodonera (tanto para alimentar las crías como para refugio) se construyen sobre el nivel de tierra en la base de macollas de zacate, adyacentes a sus trillos, en áreas bien drenadas o en depresiones pequeñas para reducir los peligros de inundación. En Costa Rica, en la Península de Osa, Dawson y Lang (1973) encontraron nidos y sus entradas orientados hacia el sureste y noroeste de macollas de zacate. También observaron que la construcción del nido (zacates gruesos en el exterior y finos en el interior del techo) ayudaba a no permitir la entrada de la lluvia y aislaba efectivamente el nido de las temperaturas altas (ver también Shump 1978). En Costa Rica, la rata algodonera híspida está muy ampliamente distribuida, desde el nivel del mar hasta elevaciones medias (como San José), en potreros pas toreados moderadamente, así como en 'áreas cultivadas y abandonadas y en sus perímetros, así como en las orillas de ciénegas y pantanos. El libro guía de la Organización de Estudios Tropicales (Organization for Tropical Studies handbook) de 1971 incluye a la ratas algodoneras híspidas en Osa, Cañas y San José. Cerca de Rmcón en la Península de Osa, Dawson y Lang (1973) encontraron muchas ratas algodoneras en pastizales densos (en su mayoríaPaspa/um sp.) junto a un campo de aterrizaje usado por el Centro
Científico Tropical. Fleming (1973) las encontró en La Pacífica, aunque no así en La Selva. En los Lagos de Lindara al oeste de Santa Ana, se capturó vivas ratas híspidas algodoneras de las alturas centrales en potreros de pastos altos moderadamente pastoreados. Los trillos sobre la superficie en este lugar siempre estaban cubiertos, quizá debido a la distribución ancha de los tallos del pastizal que permitían el movimiento libre de los roedores al nivel del suelo. En su hábitat preferido la presencia de las ratas al godoneras híspidas no es solamente conspicua por sus trillos superficiales, sus letrinas y sus montones de pasto cortado, sino también esta especie es el segmento mayor de la biomasa de mamíferos pequeños. Los estudios de su' ecología de comportamiento, sus relaciones con otros mamíferos pequeños, sus principales enemigos y otros aspectos de su biología en Costa Rica, no sólo aumentarían nuestros conocimientos sobre un mamífero pequeño importante en los ecosistemas tropicales, sino también aportarían datos muy útiles para la comparación con los conocimientos existentes sobre las ratas algodoneras del clima templado del sur de los Estados Unidos. En la actualidad, un estudio de S. hispidus en el Parque Nacional Santa Rosa (W. Hallwachs y D. Janzen como pers.) asegura que la rata híspida algodonera es abundante en potreros abandonados cubiertos de pastos, hierbas y arbustos y que también existe en los claros (caídas de árboles, incendios antiguos) dentro del bosque. La rata algodonera y Liomys sa/vini (ratón espinoso: Hetero myidae) son las dos especies de roedores más abundantes del parque; Lyomyses principalmente un ratón del bosque, que también se encuentra en las orillas de charrales. En las trampas puestas, en los potreros abandonados duranté año y medio, se encontró mucho más ratas algodoneras en marzo de 1980 (a mediados de la estación seca) que en noviembre de 1979 (final de la estación lluviosa), así como gran cantidad de individuos pequeños (probablemente juveniles); esto resulta sorprendente por ser las ratas al godoneras primordialmente consumidores de-follaje, muy escaso en la segunda mitad de la estación seca. 'Un indicio de la alta densidad de ratas algodoneras de Santa Rosa, además del ruido que hacen y que se les ve de vez en cuando, es la gran cantidad de cáscaras vacías de semillas de Acrocomia vinifera (palmae) debajo de las palmeras en los potreros'abiertos. Todas las heces de coyote que había en el parque, en marzo de 1980 contenían gran cantidad de pelo de ratas algodoneras. Los estudios de alimentación con frutos, semillas e insectos sugieren que S. hispidus
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the
h ispid
cotton
rat
At�, water
folio durante la estación seca (al centro viendo hacia la der,xha). Mayo de 1980, Parque I'\acional Santa Rosa, Costa Rica (foto D. H. Janzen). b) Pieles de adultos ,'el Estado de Maryland, Estados Unidos (foto J.A. Chapman).
generalmente son ávidos consumidores de frutos, con sumen insectos ID> )deradamente (la mayoría acepta insec tos crípticos, aunque en pequeñas cantidades), y no ac·ep tan muy bien las semillas. En cambio, Liomys parece ser un consumidor especializado de semillas que también con sume algunos insectos y frutas aunque no un poco de desgano. La piel de Sigmodon hispidus no tiene valor comercial ni es un animal adecuado para el laboratorio. Estas ratas roen las puertas y demás mecanismos de las trampas, de modo que se recomienda el uso de trampas de acero galvanizado. También su olor es especialmente fuerte y acre y debe eliminarse de las trampas antes de volver a usarlas. En las jaulas son tímidas, se asustan muy fácilmente y no se amansan para la rutina de laboratorio, aún después de varios meses de cautiverio.
(Sigmodon
hispidus). Am. Mid/. Nat. 1 00: 103- 1 5 . Strecker, J . K .
Fig.9.26 Sylvilagusfloridanus: a) Ejemplar adulto en el Ix squecaduci
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chromosomal evolution in the rodent genus, Sig modon, Mich. State Univ. Pub/o Mus. Bio/. Ser. 4:
El conejo oriental (fig. 9.26) es un lagomorfo de tamaño medio, de color beige a rojizo, de longitud prome dio entre 400 y 435 mm y su peso es entre 1.000 y 1.500 g.
385-454 .
Sobresale entre los conejos del mundo; ya que habita áreas
Zimmerman, E. G.
506
woodr
UST A DE ESPECIES
tan diferentes como las provincias geográficas amplias desde Canadá a Centro y Sur América. Generalmente se le identifica como un mamífero de tierras cultivadas,potre ros y setos; sin embargo,históricamente se le encuentra en parajes naturales y bosques,así como en desiertos,panta nos,estepas,bosques de maderas duras,bosques pluviales, y bosques boreales (Chapman, Hockman, y Ojeda C. 1980). La habilidad que tiene esta especie para utilizar hábi tats muy diferentes ha intrigado durante mucho tiempo a los biólogos de vida silvestre. Entre sus muchas adap taciones está su habilidad de obtener agua de la vegetación, de modo que desde el Artico hasta los desiertos más calientes,el agua,por lo general,no es un factor limitante. Aparentemente su único requisito importante es que haya suficiente vegetación arbustiva, ya que su dieta se com pone totalmente de plantas. Al contrario de lo que ocurre con los demás La gomorpha, que ocupan ámbitos y hábitats muy especiali zados, S.floridanus ocurre simpátricamente con muchos otros conejos. Su territorio se traslapa con aquellos de 6 otras especies de Sylvilagus y con seis especies de Lepus. Ningún otro conejo o liebre ocurre simpátricamente con otros lepóridos. Estudios recientes han demostrado que poblaciones muy separadas de S. floridanus tienen com posiciones genéticas muy diferentes, lo que puede ser la razón por la cual esta especie ocupa hábitats tan diferentes (Chapman y Margan 1973). Por ser el conejo oriental un animal de caza tan importante en América del Norte, que proporciona diver sión a millones de cazadores cada año,la especie se ha di fundido muy ampliamente. La introducción de este animal a varios hábitats nuevos ha alterado grandemente su com posición genética en América del Norte, dando como re sultado una forma integrada,capaz de utilizar aún los há bitats más variados y,ecosistemas alterados (Chapman y Margan 1973). El conejo oriental es uno de los lagomorfos más fecundos, pues produce más camadas y más grandes que los otros conejos. Bajo condiciones ideales esta especie puede producir hasta veinticinco crías por año en cinco a siete camadas (Chapman, Harman y SamueI1977). Du rante la época de celo,estos conejos pueden ser muy agre sivos y las hembras reciben patadas y mordiscos durante la actividad de cría. Ocurren pleitos entre los machos,pues, a menudo,son agresivos,ya que sólo unos pocos machos dominantes participan en el apareamiento. Estos conejos son aptos para la cría cuando apenas cuentan tres meses de edad, y casi todos los animales en una población mueren o son matados por depredadores en su primer año de vida. El territorio del conejo oriental varía de tamaño según el hábitat que ocupa pero, generalmente es de 2 a 5 ha. En algunos casos estos conejos pueden alcanzar den sidades de más de 15 por ha. Se sabe que estos conejos,en ciertas ocasiones,son portadores de enfermedades peligrosas para el hombre,tal como la tularemia y la fiebre de las Montañas Rocallosas. Debido a esto ha habido una preocupación considerable sobre introducciones de conejos para "reponer" las bajas poblaciones. Esta práctica se está descontinuando en la actualidad ya que no se considera una medida ecológica adecuada.
Los lagomorfos tienen una gran cantidad de carac terísticas de comportamiento interesantes. Una de estas es el "congelarse" cuando hay peligro inminente,por ejem plo,cuando un depredador está listo para atacar. Esto ocu rre depués que el conejo ha sido perseguido durante cierta distancia. Su cola blanca, que el depredador sigue tan intensamente, de repente baja y desaparece de la vista, dejando desorientado al persecutor. Esto,quizá,ayuda al conejo a escapar. Otro comportamiento exhibido por tados los conejos es la reingestión de materias fecales llamado coprofagia. Otros animales, como algunos roedores también tienen este comportamiento. La reingestión de ciertos per digones, que se producen únicamente durante ciertos períodos durante el día, le permiten al conejo obtener vitaminas especiales que no se asimilan a través del primer pasaje de su alimento ya que son producidas por microbios que son escasos en su tracto gastrointestinal. Muchos lagomorfos se adaptan muy bien al am biente humano,específicamente en sus jardines. Al adap tarse a alteraciones del hábitat,el conejo ha probado ser una especie muy fuerte. Un seto urbano o un manchón de hierba le aporta todas sus necesidades nutricionales y de protección. Puede construir un nido para sus crías en el jardín de una casa o cerca de una vía muy transitada en una ciudad. Debido a su estrecha asociación con el hombre, este conejo es un mamífero muy importante, y sin em bargo, también puede ser un depredador de sus cultivos en algunas partes de su ámbito. Debido a esto,la importancia del conejo como animal de caza y como plaga ha sido estudiada más que la de cualquier otro lagomorfo. En Costa Rica, estos conejos se encuentran en una gran variedad de hábitats en las orillas de los montes. En los lugares de recuperación después de un incendio sobre la cima del Cerro de la Muerte (2.800-3.200 m de altura), las heces de los conejos son más comunes que las de cualquier otro vertebrado. Generalmente se ven los cone jos sentados a la orilla de la carretera a la par del bosque pluvial en regeneración cerca de Puerto Viejo de Sarapiquí (50-80 m de altura). También son muy numerosos alrede dor del Centro Histórico y de los principales edificios de administración (potreros abiertos) en el Parque Nacional Santa Rosa,así como en los terrenos de pastos y bosques decididamente caducifolios. A menudo,se encuentra pelo de conejo en las heces de los coyotes en estos lugares. Aunque no hay datos de su peso,el de los conejos de Santa Rosa aparentemente es la mitad del de los conejos adultos del área norteña central de los Estados Unidos (D. Janzen como pers. ).
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MAMIFBROS
lengua larga cubierta de saliva viscosa con proyecciones microscópicas hacia atrás; su estómago es muscular y de paredes fuertes para moler los/exoesqueletos quitinosos de las honnigas; y una cola prensil (fig. 9.2 7b) que le sirve para guardar el equilibrio en sus andanzas arbóreas. Ambas especies de Tamandua son trepadoras y se movilizan, tanto en los árboles como en el suelo; son activos durante el día o la noche o durante ambos períodos, según el individuo. Hemos rastreado por medio de la radio a quince individuos en la Isla de Barro Colorado, Panamá (Montgomery y Lubin 1977), y no encontramos dos ani males que tuvieran el mismo patrón de actividades. Indi vidualmente también difieren en su grado de arborealidad -algunos pasaron más tiemPo en los árboles mientras que otros pennanecían principalmente en tierra. Esta individualidad también se refleja en la biota de Tamandua que consume tanto honnigas y tennitas y muy rara vez abejas (G. Otis y M. Winston, como pers. encon traron a ':'. mexicana atacando los nidos de las abejas africanizadas en la Guyana Francesa). El porcentaje de hormigas y tennitas de su dieta varía entre individuos con un promedio de cerca del 40% de hormigas (ámbito 593%) para T. mexicana (según muestras estomacales de veintiocho hormigueros). Los honnigueros que penna necieron más tiempo en los árboles tendían a consumir más hormigas, mientras que los terrestres consumieron más tennitas. También existe un componente estacional en esta variabilidad; un hormiguero rastreado por radio que consumía principalmente hormigas cambió para atacar Nasutitermes y de otras termitas durante el período de transición de la estación seca a la lluviosa, época en que habían individuos reproductivos en desarrollo en los nidos (Lubin y Montgomery 1981; ver también la sección sobre Fig. 9. 27 Tamandua mexicana: a) Adulto rascándose violentamente después después de atacar un nido de honnigas Azteca. Panamá (foto Y. Lubin). b) Cabeza y extremos de la cola prensil. c) Piel que muestra el color y (abajo) tracto gastrointestinal (b y c cerca de Liberia, provincia de Guanacaste, Costa Rica (foto D. H. Janzen).
Tamandua mexicana (Oso Jaceta, Hormiguero, Tamandua, Banded Anteater, Lesser Anteater) Y. D. Lubin El oso honniguero menor rayado, Tamandua mexi (fig. 9.27a) pesa de 4-6 kg Y es muy común en eleva ciones bajas y medias en Centro América y el norte de Sur América. Al sur y al este de Los Andes lo repone T. tetradactyla, que es algo diferente morfológicamente
cana
(Wetzel 1975) aunque la ecología y comportamiento de ambos son similares. En todo su ámbito,T. mexicana es de color dorado a pardo con una V negra en el lomo (como un chaleco puesto hacia atrás,fig. 9.27c). Se puede considerar a Tamandua como el arquetipo del honniguero edentado -tiene sus garras delanteras muy fuertes (fig. 9.27b) que le sirven para abrir los nidos de las hormigas y de las tennitas en los troncos; y una
508
Nasutitermes). Tamandua consume muchas especies de hormigas y tennitas aunque esto, de ningún modo, implica que es poco selectivo en su dieta. Algunos tipos de hormigas, por ejemplo, estaban notoriamente ausentes en la dieta de T. mexicana o eran consumidas únicamente en raras oca siones; las hormigas ponerinas tienen una mordedura muy dolorosa y severa, especialmente las especies más gran des; las hormigas arrieras (Sorylinae) tales como Eciton y Labidus pican y muerden y fueron atacadas solamente en raras ocasiones; las hormigas cortadoras (Attini, Mynny cinae) son espinosas y pueden ser poco palatables. Apa rentemente las defensas químicas de la mayoría de Formi cinae (v.g., Camponotus), Dolichoderinae (v.g. Azteca y Monacis), y Mynnicinae (v.g., Crematogaster, Pheidole) son menos efectivas contra los osos honnigueros. Tales defensas pueden "trabajar" para reducir el nivel de depredación sobre un nido dado (por la acumulación de la poca palatabilidad más allá del nivel de tolerancia) y obligar a que el hormiguero adapte una estrategia de "cose char" en muchas localidades. Esto, sin duda, es el caso de la depredación sobre Nasutitermes, cuyos soldados son de sabor desagradable y repelen exitosamente a los hor migueros de sus nidos (en donde la concentración de soldados es muy alta). Además los honnigueros consumen Nasutitermes primordialmente sobre madera en
v USTA DE �PECIES
descomposición y en agregaciones nutritivas lejos de sus nidos y consecuentemente hacen menos daño a la colonia (Lubin y Montgomery 1981). Tamandua tiene una única cría cada vez; la reproducción en la Isla BarroColorado aparentemente no es estacional. La cría permanece con la hembra hasta que alcanza casi la mitad de su tamaño. Cuando la madre se traslada de una madriguera a otra en (árboles huecos, tron cos, o huecos en el suelo), la cría viaja sobre sus espaldas. La madre, a menudo, traslada la cría de un lugar a otro al principio del período de actividad y luego al final. Durante estos movimientos se detiene con frecuencia para alimen tarse, y la cría baja a tierra y come a su lado. De este modo puede enseñar a la cría sobre la dieta y su territorio. Aparte de las interacciones entre la madre y su cría, Tamandua es una especie solitaria. Este oso hormiguero utiliza trillos establecidos, tanto arbóreos como terrestres en sus actividades de forra jeo y, a menudo, ataca las mismas colonias repetidamente. En Barro Colorado, sus territorios son grandes, aproxi madamente de 75 ha para T. mexicana y cerca de 350 ha para T. tetradactyla en los llanos boscosos de Venezuela Central. Hay algún traslape en sus territorios aunque los detalles no son claros. Las otras dos especies de osos hormigueros neotro picales pueden considerarse como modificaciones o varia ciones del arquetipo. El hormiguero gigante, Myrme cophaga tridactyla L., en la actualidad escaso en América Central,pesa 25-30 kg,es estrictamente terrestre y su dieta consiste casi totalmente de hormigas que anidan en el suelo y en madera especialmente Camponotus, Pheidole, y Estos hormigueros gigantes son comunes en los llanos de Venezuela, en donde tienen territorios gran des que se traslapan (ca. 2.500 ha), pero, nunca se les ha visto en los bosques tropicales muy húmedos de bajura de Bocas del Toro, Panamá (R. Cooke, como pers.) o en la Península de Osa,Costa Rica (D. H. Janzen como pers.). El hormiguero sedoso pequeño (Cyclopes didacty luspesa cercade 300 g,es estrictamente arbóreo y nocturno y se alimenta específicamente de hormigas diminutas cap turadas en nidos dentro de ramas huecas y bejucos (espe cialmenteCephalotini y Crematogaster). Cyclopeses muy especializado para transitar por bejucos pequeños durante la noche: la pata trasera es oponible y en forma de
Solenopsis).
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Tamandua Gray Bio!. SOCo Wash
Tapirus bairdii (Danto, Danta, Baird's Tapir) D. H. Janzen
Esta especie, en peligro de extinción, es el mamífero terrestre nativo contemporáneo más grande de América Central. Antes de que se le cazara con armas de fuego, era muy común en todos los hábitats, desde los pantanos en los manglares, los bosques pluviales y caducifolios hasta los matorrales de Bambú a 3.500 m en las montañas de Tala manca. En la actualidad. se le encuentra únicamente en donde está prohibida la cacería o es difícil, y en aquellas áreas (parques nacionales en general) su densidad está por debajo de lo normal, debido a cacerías anteriores. En el Parque Nacional Corcovado, hay de cien a trescientas. Una danta adulta en la naturaleza pesa de 150 a 300 kg Y tiene escasas cerdas de 1 a 3 cm de largo sobre su piel negra de 1 a 3 cm de grueso en el lomo. La piel del lomo es tan gruesa que parece una concha coriácea poco flexible.
Los jóvenes hasta que alcanzan 4-8 meses de edad son pardos con manchas y rayas claras. El tapir es robusto, de patas cortas y fuertes, aunque en el bosque puede correr tan rápidamente como un hombre. En la pata trasera tiene un dedo grande central y a ambos lados hay dos dedos grandes y uno pequeño. La pata delantera tiene tres dedos grandes. Al sacar la pata del barro o de cualquier sustrato suave, los dedos flexibles se juntan permitiendo Que salga
almohadilla (como la pata del camaleón); la cola es fuerte mente prensil, y los ojos son grandes, comparados con aquellos de otras especies de hormigueros (que cazan sólo por olfato). El hormiguero sedoso probablemente es común en los bosques secundarios de bajura en América Central y del Sur, pero, es tan difícil verlo que se le considera muy escaso. Rastreamos con aparatos de radio a diecisiete hormigueros sedosos en la Isla BarroColorado durante seis meses; sus territorios no se traslapan y son de 5 a 10 ha. Un hormiguero sedoso consume cerca de seis mil hormigas por día. Lubin, Y D., and Montgomery, G. G. 1981. Defenses of termites (lsoptera, Termitidae) against Tamandua anteaters (Edentata, Myrmecophagidae).
Nasutitermes
Biotropica 13:66-76.
Fig. 9. 28. Tapirus bairdii, macho adulto. Provincia de Gumacaste, Costa Rica (W. y L Hagnauer, Finca La Pacífica, cerca de CaiIas, Guanacaste, Costa Rica; foto, D. H. Janzen).
509
MAMIFEROS
suave y silenciosamente del hueco mayor que hace al entrar con los dedos extendidos. La cola es muy corta y aparentemente no tienen otro fm que no sea cubrir el ano. El labio es extremadamente flexible, largo y algo exten dido; es fácil imaginar que es el precursor evolucionario de un moco como el del elefante. Su uso, aunque no tan útil como el del elefante, es para llevar el alimento hacia la boca y el de arrancar hojas y ramas que no pueden ser alcanzadas por la lengua o por los dientes. Al parecer, la dieta normal de la danta está compuesta por hojas de dicotiledóneas, ramitas, frutas y algunas semillas, que tritura con sus molares fuertes, que muestran poco desgaste, aun en los animales viejos, a menos que viva en hábitats arenosos. Mastica los frutos suaves y los licua contra el paladar áspero y ondulado, así como entre sus molares. Una danta puede triturar semillas que requieren de 300 a 500 libras de presión (v.g., semillas de Enter% bium cyclocarpum) aunque generalmente no quiebran las semillas grandes y duras sino que las escupen o las tragan enteras. Se dice que en el Parque Nacional Corcovado se tragan las enormes semillas de Raphia taedigera y las pasan enteras. Digieren las semillas duras (v.g., aquellas de E. cyclocarpum) por medio de su muy poco comprendido proceso de pasaje retardado a través de su aparato digestivo, que probablemente involucra la germinación de la semilla. Una danta cautiva en Finca La Pacífica (Cañas Provincia de Guanacaste) tenía hábitos alimenticios muy peculiares, tanto cuantitativa como cualitativamente. Generalmente rechazaba las plantas por el olor o, quizá por el sabor. En una ocasión vomitó hojas aroides unos pocos segundos después de consumirlas. Rechazó por lo menos 300 especies de plantas nocivas de hoja ancha y aceptó otras 1 50. Comían pequeñas cantidades de cada especie de las plantas que aceptaba, hasta saciarse. Por ejemplo, rechazó el follaje de la mayoría de las leguminosas leñosas; comió seis especies de bejucos de Convolvulaceae y rechazó otras tres; consumió de ochenta a doscientos frutos maduros de Guazuma u/mifoUa en cada una de sus muchas comidas. Aparentemente los alimentos silvestres no son muy abundantes en la dieta de las dantas. Una gran parte de la vegetación de los bosques primarios está compuesta por especies que las dantas cautivas rechazan. Algunos de esos alimentos favoritos (v.g., follaj e A/ibertia edu/is) son escasos en donde se encuentran las dantas en cantidades en apariencia normales y comunes, donde se ha reducido su número. Eso sugiere que la escasez de alimento puede ser generada por el ramoneo de las dantas. En su estado natural, las dantas de Costa Rica son esquivas y cautelosas, puesto que aún sufren los efectos sicológicos de la cacería. Su visión es pobre, pero sus sentidos, el oído y el olfato, son excelentes. Si se les asusta pueden huir estrepitosamente, aunque también pueden ale jarse, en sigilo, sin hacer ruido. He visto dantas alimentán dose durante la noche y el día. En los bosques caducifolios, del Parque Nacional SantaRosa, se concentran quizá cerca de los aguaderos durante la estación seca y no está claro si para beber o para defecar, ya que parecen muy inclinadas a defecar dentro del agua. Si no hay agua (no es adecuada) 510
defecan repetidamente en el mismo lugar en tierra seca, según se observó en el Parque Nacional Chirripó. Las heces de las dantas son parecidas a la boñigll. de los caballos, aunque contienen cantidades bastante mayores de astillas de material let'ioso. Los juveniles ( 1 por hembra) parecen acompat'iar a la madre hasta un año después de nacidos y alcanzar cerca de 2/3 partes de su peso. Se dice que las madres atacan al hombre que amenaza a su cría. Las dantas hacen trillos conspicuos en un bosque, y no transitan por áreas sin caminos. En general, se ve una o dos al mismo tiempo, y
aparentemente no forman hatos. La danta acorralada en Finca La Pacífica tenía las mismas garrapatas y enferme dades fungosas que tenían los caballos, y murió de una enfermedad respiratoria. No tenía set'ias de infección por tórsalo, a pesar de la gran cantidad de estas larvas en el ganado en los potreros aledaños. Era muy afectiva hacia los humanos que quisierap rascarle o frotarle la panza, las axilas, o la barbilla. Hacía intentos de morder la gente que quería montarla. Con sus patas delanteras trepaba.por el costado del corral para alcanzar alimentos que se le ofrecían. En las bajuras suramericanas hay una segunda espe cie neotropical común (Tapirus terrestris) y su distribución traslapa aquella de T. bairdii en el noroéste de Sur América. También en las montat'ias de Suramérica hay una danta más pequet'ia y más peluda (Tapirus rou/ini). La única otra danta (Tapirus indicus) es negra y blanca y se encuentra en la Malasia Penínsular. Se ha encontrado restos fósiles de dantas en todas las grandes masas te rrestres excepto en Australia. Janzen, D. H. 1981a. Digestive seed predation by a Costa Rican Baird's tapir. B iotrop ica
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Tayassu tajacu (Saíno, Collared Peccary)
L. K. Sowls
Este mamífero parecido al cerdo (lig. 9.29) tiene uno de los ámbitos más grandes de todos los ungulados norteamericanos. Se le encuentra tan al norte como Ari zona, Nuevo México, y Texas, y en el Hemisferio Sur hasta el Río de la Plata en Argentina. En esta gran área, vive en una amplia variedad de hábitats mostrando su gran adapta bilidaq. Así, este mamífero versátil, a pesar de ser muy perseguido como alimento y por su piel de valor comercial, aún se encuentra en números bastante grandes en muchas partes de su ámbito. Se le en'tuentra en los bosques
I
USTA DE ESPECIES
en los robledales come bellotas. En las áreas agrícolas come maíz, melones, calabazas, y frijoles (Leopold 1959; Langer 1979; Eddy 196 1 ; Knipe 1958). En Arizona y Texas, la mayoría de los partos son en junio,julio y agosto, época en que la vegetación está en su estado óptimo después de las lluvias del verano (Jennings y Harris 1953; Low 1970; Sowls 1966). El período de gestación varía de 142 a 148 días (Sowls 196 1).
l
En Costa Rica, el ámbito de estos saínos es desde el nivel del mar hasta por lo menos 2.000 m de altura, en
-
Fig. 9. 29 TayasS/l tajacll: Manada en una estaci6n experimental en Sm América (foto L K. Sowles).
tropicales pluviales, caducifolios, parajes semiáridos y en bosques de arbustos. En algunas regiones agrícolas los saínos son una plaga seria. Hay fuertes pruebas de que los animales norteños son bastante más grandes que los del sur. Hay una escasez de datos sobre el tamaño de los animales de América Latina, y en Arizona, en donde la especie es más grande, un muestreo de adultos midió entre 13 ,6-27 ,2 kg y la altura en los hombros fue de 45,7-55,9 cm y con una longitud de 88,9-96,5 cm (Sowls 1978). El pelaje es grueso y largo, de hasta 15,2 cm en el lomo y el cuerpo es generalmente negro grisáceo. El collar blanco, del que toma su nombre, es conspicuo. El saíno de cuello blanco tiene únicamente una uña ("dewclaw'') en cada una de sus patas traseras y las pezuñas son muy pequeñas. Al nacer, las crías son pardo rojizas y conforme envejecen cambian a negro grisáceo. Una glándula gran de, cerca de 12- 1 5 cm en el lomo, de la base de cola muy corta, produce un almizcle de fuerte olor. Este saíno es altamente social y viaja en grupos de tres a más de treinta individuos que pernoctan en grupos para conservar el calor. Entre ellos se rascan, espe cialmente cuando se encuentran en el camino; cada uno frota el costado de su cabeza contra la glándula almizclera del otro, quien a su vez hace lo mismo. Dentro del hato hay un orden de dominación establecido que evita los combates serios. Las vocalizaciones incluyen un ladrido fuerte o nota de alarma, gruñidos agresivos (especialmente a la hora de comer), el chasquear de los dientes es una señal agresiva de reto, y "el ronroneo" es un sonido que se oye en todos los animales jóvenes y en la mayoría de los viejos. Los actos agresivos incluyen encuentros frontales (Schweinsburg 197 1 ; Schweinsburg y Sowls 1 972; Sowls
1974).
Este saíno se encuentra en una gran variedad de hábitats, desde el bosque virgen hasta áreas de matorrales y desiertos. S u dieta es muy amplia, e incluye raíces, tubérculos, bulbos, frutas, y rizomas de muchas plantas. En el desierto puede comer hojas o cladofilas de cactos, y
grupos de dos a quince animales. En los bosques caduci folios del Parque Nacional Santa Rosa, se pueden encon trar recién nacidos en mayo, 1-3 semanas después de iniciada la estación lluviosa. S i se les separa de los adultos, se pueden aclimatar estos animalitos al ambiente humano casi instantáneamente y se convierten en buenos animales caseros si uno puede tolerar su olor y su comportamiento de forrajeo agresivo. Se puede mantener a adultos juntos en corrales, aunque provengan de distintas manadas, siempre que se les haya mantenido físicamente (aunque no visual y olfatoriamente) separados durante varios meses. El saíno collarejo costarricense come insectos y pequeños vertebrados (muertos o vivos), así como material vegetal. En Santa Rosa comen frutos de Ficus, Enterolobium
cyclocarpum, Manilkara zapota, Hymenaea courbaril, Guazuma ulmifolia, Quercus oleoides, Brosimum alicas trum, y otras especies, pero en todos los casos, excepto en el de los higos, quiebran las semillas con sus molares, convirtiéndose estos animales en depredadores y no en dispersores de semillas. Durante la época seca, en el bosque caducifolio, los saínos hacen varios viajes al mismo aguadero durante el día, generalmente, temprano en la mañana. Si hay escasez de agua, puede haber encuentros agresivos en el aguadero, aunque no todos los animales que llegan beben en estas oportunidades. En Santa Rosa, durante la estación lluviosa, los saínos collarejos ramonean grandes cantidades de follaje (v.g., Ipomoea digitata, Guazuma ulmololia, Luehea spp.), y en cautiverio pueden consumir porciones de follaje de cientos de especies de plantas nativas (D. Janzen como pers.).
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Trichechus manatus (Manatí, West Indian Manatee) S. Ligon El manatí de las Indias Occidentales (fig. 9.30) es un mamífero herbívoro marino grande (2,5-4 m, 200-600 kg) del orden Sirenia. Habita en ríos, estuarios y costas de las regiones tropicales y subtropicales de la vertiente Atlántica del Nuevo Mundo desde Florida hasta la costa boreal de Brasil; no pueden tolerar temperaturas bajas y muchos han muerto durante épocas frías, extemporáneas ( 15-2 1 c) en Florida.
Fig. 9.30 Tricheclws manatus (dibujos de S. ligon, de fotografías).
En Costa Rica, anteriormente se encontraban
manatíes en los ríos Sarapiquí, San Juan, Colorado, y San Carl@so (Frantzius 1969). En la actualidad, son escasos en Costa Rica, pero con mucha paciencia se les puede ver en
de la boca donde están situados sus molares. El manatí es uno de los pocos animales que puede reponer los molares
el Parque Nacional Tortuguero. Esta especie está en vías
que migran desde la parte de atrás de las quijadas. Cuando
de extinción como resultado de explotaciones masivas en
se encuentra en el agua los fauces nasales, semicirculares
el pasado para utilizar su carne, aceite y piel. Los indios
giran la superficie para permitirle respirar. Los ojos son
Miskitos de Costa Rica los cazaban anteriormente con
pequeños, redondos, de color café y sin pestañas, que se
bastante regularidad (Frantzius 1869). Actualmente, los principales peligros son los choques con lanchas a motor y
cierran por acción de un esfínter. Carece de pinnas exter nas y su vista es algo présbite (Hartman 1979) aunque, el
con barcazas, así como la cacería ilegal y los herbicidas
sentido acústico está excepcionalmente desarrollado. En
que, a menudo, se usan para erradicar las plantas acuáticas
la superficie dorsal de sus aletas, tiene unas uñas aplanadas.
que les sirven de alimento. Actualmente están legalmente
Estas extremidades anteriores son flexibles y las usa para
protegidos en Costa Rica.
T. manatus es fusiforme y entre la cabeza y el cuerpo
"caminar" sobre el sustrato, para rascarse, y para llevar el
casi no hay diferencia, no existiendo indicación de que
alimento a la boca; carece de extremidades traseras y el cuerpo va en disminución hacia atrás para formar una cola
tuviera cuello. El hocico tiene un sesgo hacia abajo, hacia
plana en forma de espátula. Generalmente se moviliza en
los labios carnosos que cuelgan lateralmente sobre los
el agua a una velocidad de 4 a 10 km/h aunque en distancias
costados de la boca. Estos están cubiertos de cerdas grue
cortas ( 100m). Cuando se les persigue pueden alcanzar
sas y cortas y son extremadamente flexibles; con estas
una velocidad de 25 km/h (Hartman 1979). El color de la
cerdas, el manatí empuja su alimento hacia la parte de atrás
piel varía desde gris a pardo, y es muy arrugada en todo su
5 12
LISTA DEiESPEOIES
cuerpo. Tiene unas pocas cerdas cortas sin pigmento en todo el cuerpo, así como algas, cirripedios, y, a menudo, varias incrustaciones sobre la piel. Los manatíes son totalmente herbívoros y se alimen tan de una gran cantidad de vegetación sumergida, natato ria y emergente. En Puerto Rico y Nicaragua, Panicum molle y P. jumenlOrum son quizá sus alimentos favoritos (Barrett 1935). En agua dulce también comen Hydrilla,
Myriophyllum, Ceratophyllum, Elodea, Typha, Cabomba, y otras especies. En el agua salada, su dieta puede incluir los pastos marinos Thalassia, Syringodium, Halophila, y Diplanthera. El hecho de que los manatíes consuman el jacinto acuático (Eichhornia cassipes) les ha dado gran importancia como posible medio para erradicar esta prolífica y molesta hierba acuática que atasca ríos y canales en todos los trópicos. En apariencia, los manatíes son arrítmicos, sin pa trones diarios específicos (Hartman 1979). Generalmente, se alimentan durante 6-8 h a diario y descansan de 2- 12 horas, por lo general durante cortos períodos. Cuando están descansando o alimentándose, queda expuesto únicamente el hocico para respirar. El promedio de tiempo que los manatíes permanecen sumergidos es de 4-5 min; generalmente son silenciosos y sus chillidos y trinos tal vez sean impulsivos y no comunicativos. Las vacas y sus terneros, sin embargo, mantienen contacto vocal (Hartman 1979). La defecación es casi continua y la flatulencia es muy común; una buena seflal de la presencia de manatíes es la salida de burbujas hacia la superficie. T. manatus es moderadamente social (Reynolds 1979), aunque cuando se encuentra en grupos, exhibe algún grado de socialidad. Se les ha observado jugando en grupos persiguiéndose, besándose y golpeándose. Los machos tienen algunas actividades homosexuales (Hart man 1979). Los únicos encuentros agonísticos observados hasta la presente han sido el chocar los machos entre sí y empujarse al perseguir las hembras en celo (Hartman 1979). Las asociaciones de los manatíes son efímeras y no están basadas en la edad o en el sexo. Las únicas relaciones permanentes (1-2 aflos) son entre una vaca y su ternero (Hartman 1979). La hembra del manatí de las Indias Occidentales puede estar en celo durante todo el afio, y el período de gestación es quizá de 385-400 días (Hartman 1979). Las crías maman en dos tetas axilares debajo del agua. Se desconoce su longevidad en el estado natural pero, en Florida, un ejemplar en cautiverio fue mantenido como adulto durante 23 afias (anónimo 1973). Esta especie puede estar parasitada por: Plicalola bia hagenbechki; y copépodos Harpacticus pulex (Husar 1977). Se desconoce si el manatíde las Indias Occidentales tiene otro depredador que no sea el hombre.
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Vampyrum spectrum (Vampiro Falso, False Vampire Bat) J. Bradbury
Vampyrum spectrumes el murciélago más grandede todo el mundo. Es un animal imponente, pesando los adultos hasta 200 g, con una envergadura casi de 80 cm. La especie está al final de una serie de murciélagos filos tóminos que comparten una misma fisonomía y una preferencia dietética por presas mayores. Todos tienen pinnas grandes completas, hocicos caninos, y hojas nasa les alargadas. Las formas más pequeflas, tales Micro nycteris se alimentan de insectos y también de frutas, las formas intermedias como Trachops y Chrotopterus con sumen una mezcla de insectos grandes y vertebrados pequei'los (lagartijas), y el más:grande, Vampyrum tiene una marcada preferencia;; por vertebrados como pájaros, roedores, y otros murciélagos� Las mandíbulas de Vampy rum son fuertemente provistas d�:. grar1des dientes caninos y una fila de molares desgarradores (carnassiallike); el cráneo tiene una cresta sagital pronunciada que le sirve como anclaje de sus fuertes músculos mandibulares. Si no fuera por la hoja nasal este murciélago muy fácilmente podría confundirse con un perro pequeño;:en vista de la forma de su cabeza. El nombre científico está equivocado .. Los antiguos exploradores al oír de murciélagos vampiro SI simplemente creyeron que el murciélago más grand� y en apariencia el más feroz podía ser "el vampiro . _Uno de estos explora dores relató que Vampyrum dormía a. ,sus víctimas abani cándolas con sus grandes alas, y otros creían que la hoja nasal y las estructuras asociadas. a ésta .eran aparatos usa dos para chupar la sangre. Se demostró que ambas creen cias eran meramente especulativas ya que los verdaderos vampiros (Desmodus, Diaemus, y Diphylla) no abanican a sus víctimas y lamen la sangre en lugar de chuparla. ..
·
Las perchas de Vampyrum spectrum contienen grupos hasta de cinco individuos en las partes superiores más oscuras de árboles huecos. La mayoría de las demás especies de murciélagos no se acercan a estos árboles, a excepción de Saccopteryx bilineata, que puede tener sus perchas cerca de los huecos de estos mismos árboles. Los pocos grupos que han sido capturados aparentemente con sisten de una pareja de adultos y sus crías recién nacidas.
513
MAMIFEROS
En Guanacaste, uno de estos grupos consistió de dos adultos, un cachorro amamantando, un macho juvenil y una hembra de casi el tamai'lo adulto pero que aún no había llegado a la madurez sexual. En sus perchas los murcié lagos forman una agrupación de contacto. En apariencia son altamente sociales, y pueden permanecer en grupos estables durante períodos largos. Cuando se les molesta, el
pruebas de que en Trinidad una pareja en cautiverio fue aprovisionada por un macho adulto, lo que quizá consti tuye � comportamiento común en esta especie. Esto confIrmaría la presencia de restos de presas en el piso de la madriguera. Cuantitativamente, estos restos son insufI cientes para los requisitos energéticos de todos los murciélagos del grupo, pero son sufIcientes para ameritar
grupo entero emite chillidos suaves, ruido característico de esta especie que constituye una buena indicación de la presencia de Vampyrum en un árbol hueco dado. En cau tiverio, grupos de Vampyrum han demostrado una gran tendencia hacia el comportamiento social; por ejemplo,
una explicación. No todas las presas que consumen son llevadas a la madriguera, aunque el aprovisionamiento de los juveniles (y de las nodrizas) parece muy posible. Es muy cierto que estos murciélagos tienen una vida familiar compleja que puede tener muchos paralelos con la de otros
cuando se separan algunos animales de su grupo para forrajear, al regresar a sus perchas, los demás los reciben con júbilo entrelazando sus bocas al igual que hacen los lobos. Una serie de chillidos agudos acompai'lada por vibración de las alas plegadas, es una forma de comportam iento contagioso que parece afectar a todo el grupo. Los murciélagos al abandonar sus madrigueras en busca de alimentos a menudo emiten un graznido agudo que repiten varias veces durante el vuelo. Se desconoce la función de este sonido, ya que los murciélagos forrajean solos. Como se dijo anteriormente, estos murciélagos son carnívoros, puesto que la mayoría de los contenidos estomacales, las heces y los desechos alrededor de sus nidos confIrma que los principales artículos de sus dietas son pájaros, roedores y otros murciélagos. Pueden con sumir frutas e insectos, aunque es raro. Un estudio largo sobre los restos de presas llevadas a una madriguera en Guanacaste mostró una fuerte inclinación por aves no paserinas, tales como "anis", tórtolas, pericos, momotos, y trogónidos. La mayoría de estas presas son de mal olor o anidan en grupos nocturnos. Algunas de las especies apresadas son del mismo peso que los murciélagos. Este mismo estudio sugiere que no todos los murciélagos se alimentan ,todas las noches, que un Vampyrum mientras forrajea puede saciarse dentro de una hora de haber aban donado su madriguera, y que los murciélagos necesa riamente no forrajean a grandes distancia de sus madrigueras. También demostró que, aunque las crías que estaban amamantando en el grupo de estudio permane cieron en la madriguera, siempre estaban "custodiadas" por un adulto o subadulto del grupo. Existen algunas
mamíferos carnívoros tales como los cánidos. Vampyrum se encuentra en un amplio ámbito en los trópicos americanos, aunque en números poco densos. Esto, quizá, es una función de su condición de carnívoro grande. Esta dispersión rala, en aflos recientes, ha irritado
5 14
a los colectores de pieles de los museos y a los biólogos de campo que no dejan en paz a los murciélagos. En Trinidad y en Costa Rica, las madrigueras de Vampyrum se man tienen en secreto por miedo que algún museo pequei'lo se sienta tentado de completar su colección de pieles a expen sas de estas especies en disminución. A los trabajadores de campo se les conmina para que disfruten de estos m urciélagos grandes sin que tengan la necesidad de moles tarlos, y se debe evitar destruirlos hasta donde sea posible.
Casebeer, R . S . ; Linsky, B . S . ; and Nelson, C.
1 963 .
The
phyllostomid bats, Ectophylla alba and Vampyrum spectrum, in Costa Rica. J. Mamm. 44: 1 86-89.
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Goodwi n , G . G . , and Greenhal l , A. M. 1 96 1 . A review of the bats of Trinidad and Tobago. Bull. Am. Mus. Nat. Hist. 1 22 : 1 9 1 -30 1 .
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CAPITULO 10 AVES
INTRODUCCION F. G. Stiles
dos en los trópicos del Nuevo Mundo y, nos proporcionan el punto de partida y el estím ulo para estudios modernos de ecología y de comportamiento. En gran parte, los trabajos de Mac Arthur y sus colaboradores sobre las aves tropi cales continúan ocupando lugares claves en nuestro esfuer zo por comprender las comunidades tropicales. Hemos aprendido a hacer preguntas más realistas, pero aún hay pocas respuestas generales bien documentadas. Costa Rica, con sus buenos parques nacionales y el aumento continuo de centros de investigación, es un lugar cada vez más apropiado para buscar muchas de esas respuest.\ls.
Costa Rica es afortunada entre otros países de América Latina por tener una avifauna extremadamente rica y relativamente bien estudiada (más de 820 especies; más que en todo América del Norte). La taxonomía y la distribución de las aves de Costa Rica son bastante cono cidas debido a los esfuerzos de una serie de investigadores, desde hace un siglo, entre los cuales están Von Frantzius, Lawrence, Zeledón, Cherrie, Carriker, Ridgway, AIfaro y Auk:stin Smith, hasta Slud y otros investigadores recientes, a menudo relacionados con la Organización de Estudios Tropicales (OTS). Durante muchos años, el Museo Nacional de Costa Rica fue un centro importante para la
El presente ensayo trata de mostrar un amplio esquema de la ecología y evolución de la avifauna de Costa Rica, con particular atención a nuevos enfoques, nuevas preguntas. La discusión de la clasificación y de los
ornitología neotropical, y ahí se reunió una famosa colección de aves, gracias a los esfuerzos de Zeledón, Camiol Underwood, Cooper, Endre y otros. La larga serie de estudios sobre la biología de lareproducción y la historia natural de las aves de Costa Rica de Skutch, son iniguaIa-
orígenes de la avifauna servirá para establecer, desde el principio, un vocabulario común. Entonces comentaré sobre la organización de la avifauna en el tiempo y el espacio con énfasis especial en varios aspectos de la organización de la comunidad. No trataré aquí en detalle,
Vista dona! de las plmnas centrales de la cola en una hembra adulta de una peva granaden (eraz Tllbra). E. uma de especulación de roál sería el proceso que produce las bandas blancas a través del fondo colorht¡rrmnbre, independientemente del desarrollo morfológico de la plmna. Parque Nacional Santa Rosa, Costa Rica (foto D. H. Janzen).
515
AVES TABLE 1 0 . 1 .
Taxonomic and Ecological Survey of Costa Rican Birds
Family
PRC
Spp . a
Representative
Ecological, Behavioral ,
Common Names
Morphological Chara.:teristics'
Ti"namidae
5
5
Tinamous
Terrestrial" poor fliers; fallen fruits and
Podicepedidae
2
2
Grebes
Freshwater divers; fish , aquatic insects
Procellariidae
7
7
Shearwaters , petrels
Pelagic; fish , squid; come to land only
Hydrobatidae
5
5
Storm-petrels
Pelagic; mostly plankton feeders
Pelecanidae
2
Pelicans
Coastal (mostly); large; dive for fish;
Sulidae
4
Boobies
Coastal or pelagic; dive for fish or squid
Cormorants
Fresh
seeds
to nest
huge bill 3
Phalacrocoracidae
or
salt
water;
pursue
fish
u nderwater Anhingidae
Anhi ngas
Fresh water; pursue fish u nderwater;
Fregatidae
Frigatebirds
Marine soaring birds; swoop to surface,
Phaethontidae
lfopicbirds
Marine; ternlike; plunge for fish , squid
Herons , egrets
Long-Iegged
long neck, bill rob other birds Ardeidae
18
11
11
waders;
aquatic
insects
and vertebrates Ciconiidae
2
Threskiomithidae
4
2
Storks
Long-Iegged waders; liuge; heavy bill;
Ibises , spoonbills
Long-Iegged
mostly fish waders;
curved
or
spatulate bill; fi sh , invertebrates Anatidae
15
5
4
4
10
Ducks
Surface swimmers , sorne dive; plant
Vultures
Large, soaring carrion feeders
Hawks, kites ,
Predators; soar or ambush in vegetation;
matter, sorne insects, fish Cathartidae Accipitridae
36
2
28
8
eagles FaIconidae
12
9
3
strong bill , feet
FaIcons, caracaras
High-speed predators , thicket hunters;
Osprey
Dive for fish; coast or large rivers
wasp or carrion feeders Pandionidae
1
Cracidae
5
5
Guans , chachalacas
Medium to large; mostly arboreal; fruits
Phasianidae
8
8
Quai l , wood足
SmalIer; mostly terrestrial; fruits and
13
11
and seeds partridge
seeds
Rails , gallinules
Marsh-dwelIing swimmers and stalkers;
Aramidae
Limpkin
Large wading snail-eaters; marshes
Heliomithidae
Sungrebe
Surface
Rallidae
2
aquatic invertebrates swimmers;
streams
and
sloughs; insects from vegetation Eurypygidae
Sunbittem
Stream- and swamp-edge waders , rock
Jacanidae
Jacanas
Marshes; walk on vegetation; insects ,
Oystercatchers
Seashore, mud flats; mollusk feeders;
Plovers
Seashore, mud flats; peck-and-pursue
hoppers invertebrates Haematopodidae
1 ?
scissors bill Charadriidae
7
Scolopacidae
28
28
Sandpipers
Seashore, mud ilats, fresh water; peck
Phalaropodidae
3
3
Phalaropes
Fresh or water; surface feeders for tiny
Recurvirostridae
2
1 -2
Avocets , stilts
Long-Iegged, slender-bilIed waders
4
4
2
6
predators; invertebrates or probe; invertebrates invertebrates Burhinidae Stercorariidae
Thickknees
Largely cursorial savanna dwelIers
Skuas , jaegers
GulI-like, mostly pelagic predators and robbers
516
USTA DE ESPECIES TABLE
10. 1 .
Farnily Laridae
Continued PRC
Spp . a
Ecological, Behavioral , Morphological Characteristics·
Gulls, terns
Seashore; ornnivores and predators , or
1
Skirnrners
Skirn water surface for fish
2
Pigeons, doves
Terrestrial
17
18
Representative Cornrnon Names
dive for fish Rynchopidae Colurnbidae
24
24
or arboreal;
strong
fliers;
fruits , seeds Psittacidae
Macaws, parrots
16
16
Strong-bilIed
amoreal
frugivores;
strong fliers; highly social Cuculidae
10
8
2
Cuckoos , anis
Slender, long-tailed insectivores; sorne
Strigidae
16
14
2
Owls
Nocturnal or crepuscular predators; for
Barn owls
Highly nocturnal predators; open cOll n
Potoos
Nocturnal; large insectivores; perch on Nocturnal or crepuscular; sally for in
parasitic or highly social est or savanna Tytonidae
try , cities Nyctibiidae
2
2
Caprirnulgidae
9
7
2
Nightjars ,
1 1
8
3
S wifts
stubs nighthawks Apodidae
sects , or aerial pursuers Extrernely
aerial
insectivores;
rarely
alight Trochilidae
5.1
50
Hurnrningbirds
Srnall hovering nectarivores; also in
Trogonidae
10
10
Trogons , quetzal
Thick-bilIed
sects , spiders frugivores;
also
sit-and
wait predators AJcedinidae
6
5
Kingfisher
Mostly fresh water; dive frorn perch for
Mornotidae
6
6
Motrnots
Stwng-bilIed
fish sit-and-wait
predators ,
frugivores; racket tail GalbuJidae
2
2
Jacarnars
SalIy for insects , lizards , etc . ; long or
Bucconidae
5
5
Puffbirds
Fluffy, big-headed, strong-billed; sit
Capitonidae
2
2
Barbets
Large-bilIed frugivors or insectivores;
Rarnphastidae
6
6
Toucans
Huge-bilIed, social frugivors and nest
16
15
Woodpeckers ,
Strong-billed,
strong bilIs, rnetallic plurnrnage and-wait predators solitary or social predators; arboreal Picidae
piculets
wood-drilling
insecti
vores , also fruit
PASSERINES-ORDER PASSERIFORMES Dendrocolaptidae
16
16
Woodcreepers
Slender, rnostly long-billed trunk glean
Furnariidae
18
18
FoJiage gleaners,
Arboreal or terrestrial, rurnrnage in fo
Forrnicariidae
29
29
leaf-tossers Antbirds
Strong-billed insectivores; arboreal or
Tapaculos
Terrestrial; thicket-dwelling srnall in
Cotingas , tityras ,
Broad-bilIed; arboreal frugivores or in
ers Jiage, epiphytes for insects terrestrial; sorne folIow arrny ants Rhinocryptidae
sectivores Cotingidae
19
19
9
9
etc. Pipridae
sectivores
Manakins
SrnalI, stubby frugivores; notable rnale
SharpbilI
Rare, canopy of subtropical forest; fru
Flycatchers ,
Insectivores
display Oxyruncidae
givores Tyrannidae
75
3
60
13
tyrannulets ,
or
frugivores;
sally
or
glean; strong, often hooked bill
kingbirds
517
AVES Cuadro 10.1. Continuación
Family Hirundinidae Corvidae
Spp. a 11
4
5
5
8
Representative
Ecological , Behavioral,
Common Names
Morphological Characteristicse
Martin s , swallows
Aerial insectivores
Jays
Omnivores; strong bilis, feet; highly so
Dippers
Subtropical white-water streams; feed at
Wrens
Noisy; insectivorous thicket dwellers;
Catbird
Inconspicuous thicket dwellers; insects
Thrushes , robin s ,
Canopy ,
cial Cinclidae
water's edge; sometimes swim Troglodytidae
23
23
many highly social Mimidae
and' fruit Turdidae
15
4
11
solitaires Sylviidae
4
Gnatcatchers,
4
gnatwrens Bombycillidae
Sil ky- ft Y catchers
3
2
Vireonidae
16
8
7
Parulidae
48
12
36
Icteridae
19
14
4
understory ,
or open
areas;
fruit, invertebrates ; notable songsters Small insectivores (gleaners); canopy or thickets Flocking frugivores; mostly in canopy
waxwings Vireos
Small , strong-billed leaf gleaners and
Warblers
Smal l , fine-billed (most); glean or sally;
Orioles , caciques ,
Sharp-billed, various sizes; insectivores
frugivores insects, some nectar and fruit blackbirds
or omnivores; variety of social sys tems
1
Wrenthrush
Small highland thicket dwellers
Coerebidae
7
7
Honeycreepers
Smal l , sharp-billed omnivores or nec
Thraupidae
45
42
3
Tanagers
Frugivores or omnivores; often colorful;
Fringillidae
49
46
4
Grosbeaks, finches,
Conical-billed seed or fru it eaters
Zeledoniidae
tarivores many heavy-billed sparrows Ploceidae
Old World sparrows
Conical-billed
urban
ominvores
and
granivores •
b e
Número de especies en la familia de Costa Rica. Visitantes y residentes hereditarios: presentes en Costa Rica solamente por raza, luego parten. Residentes permanentes: presentes por un año, incluyendo la herencia. Visitantes y residentes no hereditarios: presentes por un año o parte de un año (generalmente avesjóvenes) pero no heredan; incluye generalmente emigrantes del Norte. Esta y las otras dos columnas anteriores podrían agregarse a más de una de las especies, porque algunas especies ocurren en más de una categoría (a menudo diferentes subespecies). Características representativas, morfológicas, ecológicas y de conducta de la familia representada en Costa Rica.
sobre fenómenos de poblaciones, tales como sistemas so ciales, repertorios de comportamiento o sistemas de explotación, ya que muchos de estos temas se verán en las descripciones de las especies representativas. Espero que este ensayo ayude a estimular y a orientar alguna investigación significativa sobre las aves de Costa Rica.
COMPOSICION y AFINIDADES DE LA AVIFAUNA Grupos taxonómicos principales y sus relaciones El cuadro 10.1 muestra un esbozo rápido de la avifauna de Costa Rica por familias. El primer grupo
518
grande d e familias desde Tinamidae, a Rynchopidae, in cluye las grandes aves terrestres (Tinamus, Galliformes, buitres y aves de presa diurnas) y aves acuáticas, el resto. La mayoría de estas familias tienen largos historiales de fósiles y de distribución cosmopolita o pan trópica. Son excepciones Eurypygidae (ave de sol) y Aramidae; ramas laterales especializadas del orden Gruiformes (rálidos y grullas) de amplia distribución. Los Cathartidae y Cra cidae están actualmente limitados al Nuevo Mundo, pero los fósiles indican que tuvieron una amplia distribución en el pasado. Los tinamus son peculiares, considerados por algunos muy cercanos a los grandes "ratiles" (aves no voladoras como rhea, avestruz, etc.) y por otros a galli formes; a menudo se les considera como las aves vivientes más primitivas.
IN1RODUCCION
Las familias en el próximo grupo, desde Colum bidae a Picidae, son a menudo llamadas los "no passeri
los suboscines tienen un aparato del oído medio avanzado derivado; mientras que el de los oscines sigue el patrón general de las otras aves (Feduccia 1977). En Sur América no hay evidencia de que numéricamente los suboscines estén declinando, aun por la influencia humana o por con diciones anormales del clima (Willis 1976). Estos autores, sugieren que los oscines y los suboscines representan líneas evolutivas separadas que han desarrollado diferen tes adaptaciones morfológicas para producir y recibir sonidos, quizás relacionadas con los supuestos hábitats originales de cada grupO: el interior del bosque tropical para los suboscines, hábitat no boscoso (la dosel?) para los oscines. Ciertamente los aspectos acústicos de estos hábitats son diferentes (Mortan 1975). Excepto por dos familias pequeñas paleotropicales de afinidades dudosas, los suboscines son un grupo del Nuevo Mundo y sólo Tyrannidae se extiende bien en Norte America. Entre los oscines de Costa Rica, las familias Hirundinidae a Bombycillidae, además de 10sPloceidae y algunos de la familia hetereogénea Fringillidae, son más diversos en el Viejo Mundo (excepto los Troglodites y Mimidae). El resto, los Vireonidae y Fringillidae restan tes, están todos estrechamente emparentados y representan la mayor radiación de oscines en el Nuevo Mundo. Colec tivamente, se los llama los "oscines de nueve primarios" (la mayoría de las aves tienen diez plumas prionarias en cada ala; también los vireos, pero la décima primaria es MUy pequeña). Supuestamente, el grupo Fringillidáe es un grupo diverso que incluye contingentes de nueve y de diez primarias, posiblemente originarios del Nuevo y del Viejo Mundo. Generalmente se cree que las aves que se alimen tan de semillas han tenido una radiación muy reciente, ya que las gramíneas no eran .abundarUes sino hasta el Plio
formes" superiores". La mayoría son cosmopolitas o pan tropicales aunque hay también un contingente grande de endémicos del · Nuevo Mundo (colibríes, momotos, jacamares, tucanes, Bucos y Nictibios). De estos, sólo los primeros han invadido Narte América al Norte de México. Las otras familias incluyen principalmente aves especiali zadas insectívoras o frugívoras o de ambas clases: Son de predadoras sedentarias que cazan insectos grandes, verte brados pequeños y, algunas veces, frutas. En los trópicos del Viejo mundo hay tipos ecológicos análogos, pero no así en las zonas templadas. El resto de las familias se encuentra dentro del enorme orden de los Passeriformes, las aves percheras o "passerinas", que incluyen más de la mitad de las especies de aves vivientes. Este orden evidentemente ha sufrido una mayor y muy reciente radiación adaptativa y es proba ble que aún esté evolucionando rápidamente en el pre sente; las divergencias morfológicas dentro del orden son relativamente menores y las relaciones de muchas familias y géneros permanecen controversiales. (Debido a su pequeño tamaño, los passerinos también tienen una histo ria fósil muy pobre y muchos grupos pueden ser más viejos de lo que se creía). A la clasificación de los paserinos a nivel de fami lias se le ha asignado hasta ahora un énfasis equivocado sobre un único carácter, la morfología de la siringa -el órgano productor de sonido (otro nombre para los paseri nos es "aves canoras"). Las familias, desde Dendrocolap tidae a Tyrannidae, tienen la siringa más simple, supues tamente "más primitiva", y se les llama colectivamente los "Suboscines"; el resto de las familias tienen una siringa ceDO. más elaborada y constituyen supuestamente el más avan zado de los "Oscines". Convencionalmente, se dice que la historia evolutiva de los Passeriformes ha estado com Afinidades de especies residentes y migratorias puesta, principalmente, por el reemplazo de los suboscines primitivas por los más avanzados oscines en todo el Como un primer paso hacia la división ecológica de mundo. Esta interpretación ha sido recientemente impug la avifauna de Costa Rica, podemos separar las especies nada, tanto morfológica como lógicamente. Resulta que residentes de las migratorias y visitantes. Hay diferencias
Group
Permanent
Breeding
Resident
Nonbreeding
Resident
Resident
and Migrant
Migrant or
Summer
Total
Only
Only
Populations
Visitant Only
Popu lation
Species
14 +
96
40 +
1 50
18
O
258
Water birds
Nonbreeding
39
I
Land birds: nonpasserines
229
2
9
Land birds: suboscines
151
3
2
I I
O
1 67
Land birds: oscines
172
3
69
O
245
28
1 93
Totals
592
7
40 +
820 Total avifauna
627 Total breeding avifauna
22 1 Total migrant avifauna
NOTA: Cifras son el número de especies.
Cuadro 102. Patrones de distribución estacional de diversos grupos taxonómicos y ecológicos de aves de Costa Rica.
519
AVES
notables entre las aves acuáticas y terrestres, los oscines y los suboscines, con respecto a la migración (Cuadro 10.2). La gran mayoría de las aves acuáticas de Costa Rica son migratorias: la mayoría de las aves de agua dulce (patos, garzas, etc.) y las aves costeras y sus parientes cercanos (gallinitas, chorlitos, gaviotas, golondrinas de mar, etc.) anidan en Norte América, mientras que las aves marinas (paiños, golondrinas, pelícanos, fragatas, etc.) anidan en lugares tan dispersos como el Cabo Hornos, Perú, Nueva Zelandia, Islas Galápagos, Panamá, Baja California, y Alaska. En algunos grupos, especialmente en las garzas, una pequeña población puede anidar en Costa Rica (Leber 1980) pero, la gran mayoría anida en Norte América y pasa el invierno norteño en los trópicos. La mayoría de las aves migratorias de agua dulce (excepto los patos) y muchas aves costeras, las gaviotas y las golondrinas de mar, per manece durante todo el año en Costa Rica, pero aquellas aves que se encuentran aquí durante el verano norteño no anidan aquí, pues son juveniles. Muchas de estas especies maduran muy lentamente (muchas garzas y gaviotas, etc.), anidan en áreas del alto riesgo, como la Tundra Artica (aves costeras, págalos, etc.). Así, el éxito reproductivo de los pájaros jóvenes sin experiencia probablemente sería bajo en todo caso, y no les sería provechoso el migrar hacia el Norte durante su primera primavera. Entre las aves terrestres, sólo algunos de los no paseriformes son migratorios, sin embargo, algunas de sus migraciones son espectaculares (v. g. Halcones, Buteo, buitres). Los mosqueros son los únicos migrantes de largas distancias entre los suboscines: virtualmente todos los que anidan en el este y en el centro de Norte América llegan a Costa Rica. Entre los oscines, muchas especies emigran, incluyendo la mayoría de la reinitas y golondri nas. A diferencia de las aves acuáticas, las aves terrestres migratorias no permanecen todo el año en Costa Rica: los juveniles migran al norte, durante su primer año con las aves mayores, y son aptas para la cría. Sin embargo, muchas aves terrestres pasan 6 ó 7 meses del invierno en el trópico -más de lo que pasan en sus territorios de crianza del norte. Además, la gran mayoría tiene parientes cercanos que son residentes en los trópicos: no hay lagunas taxonómicas entre residentes y migratorios terrestres (Stiles 1979a). La mayor excepción es la familiaParulidae en la que la mayoría de las especies y muchos géneros enteros son migratorios. Sin embargo, se cree que esta familia tuvo su origen en Centro América, adoptando los hábitos migratorios muy temprano y cumplió su radio de acción extensivamente en el Pleistoceno, conforme los períodos glaciales e interglaciales produjeron contrac ciones y expansiones en sus territorios de crianza (Mayr 1946; MengeI 1964). Esto sugiere que es incorrecto con siderar al menos las aves migratorias terrestres como un elemento "extraño", superpuesto sobre la avifauna tropi cal "endémica": ambos son parte integral de la avifauna costarricense.
520
ZOOGEOGRAFIA DE LAS A VES DE COSTA RICA Consideraciones históricas
En la actualidad, la teoría de que hubo tierra ftrme continua desde Norte América hasta por lo menos al norte de Nicaragua durante todo el Terciario está adaptada; así como que durante el pioceno medio esta tierra se extendi6 hasta el Centro de Panamá, y que el último paso marino entre Centro y Sur América se cerr6 al ftnal del Plioceno (Howell l969). El área desde el sur de México al norte de Nicaragua se denomin6 "Centro América Nuclear" o "Norte América Tropical" puesto que esencialmente fue una península tropical de Norte Ainérica durante el Tercia rio y se cree que ahí fue el centro de origen de tales grupos como parúlidos, momotos, y troglodítidos, a la vez aue fue el centro de radiaci6n en el Nuevo Mundo de los cuervos (Mayr 1946, Howell 1969). La historia geol6gica del área al sur de "Centro América Nuclear" no está bien deftnida. Durante la mayor parte del Terciario, el sur de Centro América era un arco de islas atravesado hasta por tres rutas marítimas grandes, aunque aparentemente no existió una única ruta continua durante todo el Terciario; quizá existi6 brevemente un puente terrestre continuo entre Norte y Sur América durante el Eoceno (Haffer 1974).Según la opinión general, la regi6n era tect6nicamente inestable durante el Terciario, pero la ausencia de una barrera acuática permanente per miti6 al menos un intercambio avifaunístico intermitente durante esta época. Esto hizo posible los arribos tempra nos y las extensas radiaciones secundarias en Sur América de grupos holárticos tales como los "túrdidos" y las golon drinas; sucedi6 lo contrario con las aves insectívoras de Norte America ya que casi todas son de origen Neotropical (incluyendo a Centro América) (Snow 1978). La orogénesis de los Andes al ftnal del Plioceno restringi6 enormemente el intercambio faunístico entre Centro América y la Amazonia; las especies modernas de Centro América, de reciente derivaci6n, tienen sus afinidades más estrechas con las avifaunas trasandinas al norte y al oeste de estas montañas (Raffer 1974). Las actuales tierras altas de Cota Rica y Chiriquí, un arco de islas volcánicas en el Oligoceno, surgieron como una cordillera independiente durante el Mioceno; otro levantamiento en el inicio del Pleistoceno dio a estas tierras altas su forma actual (Wolf 1 976). Intermitente mente aisladas por vías marítimas al norte y al sur durante el Terciario, estas tierras altas llegaron a ser el mayor centro de especiación y de diferenciación de las aves. En el Pleistoceno, hubo glaciares en la parte alta de la Cor dillera de Talamanca, y la vegetación de páramo probable mente se extendió hasta los 2.000 m de altura o aún más abajo (Wolf 1976). Durante los períodos glaciales el bosque tropical de bajura estuvo reducido, probablemente, a unos pocos parches o "relictos". En el sur de Centro américa, tales relictos se localizaron probablemente en la región de Golfo Dulce así como cerca de las costas caribeñas de Nicaragua o de Costa Rica, o en ambas costas, y en el Darién de Panamá (Haffer 1974; Müller 1973).
IN1RODUClCION
Estos bosques se extendieron durante los períodos inter glaciales más cálidos y húmedos; los períodos recurrentes de aislamiento y de unión de estos relictos, sin duda, produjo una especiación en las aves y en otros grupos (Haffer 1974). Patrones Contemporáneos de Distribución
En su resumen geográfico de la avifauna residente de Costa Rica, S lud (1964) reconoció cuatro grandes "zonas aviraunistas" que corresponden aproximadamente a las mayores subdivisiones geográficas del país: las tierras bajas del Pacífico norte, las tierras bajas del Pacífico Sur, las tierras del Caribe y las tierras altas de Costa Rica Chiriquí. La avifauna de tierras bajas más sobresaliente es de las bajuras del Pacífico norte -el bosque seco (y húmedo) tropical. Esta avifauna de "Guanacaste" es, en la actuali dad, el segmento más surefio de la avifauna de bosque seco de Centroamérica, que se extiende al norte por el Pacífico hasta Sonora, México y alcanza su máxima diversidad aproximadamente desde Oaxaca, a través de El Salvador. Esta es la avifauna de bajura más pequei'ia de Costa Rica, compartiendo algunas pocas especies con otros sectores del país. Estas especies compartidas entre el bosque seco y las zonas de vida más húmedas, generalmente, se en cuentran en áreas abiertas o alteradas o en el bosque (v. g . , Todirostrum cinereun y T . sylvia). Las especies del bosque seco pueden, por tanto, dispersarse hacia áreas más húmedas al avanzar la deforestación, como ha ocurrido en la Meseta Central. Los mayores hábitats para aves de esta zona son bosques tropicales caducifolios, bosques perennifolios riberinos y en sabanas sujetas a quemas periódicas. En la cuenca del Tempisque en un extremo sistema de pantanos y lagunas estacionales (que hoy día se están drenando), existe la más rica avifauna de agua dulce de Centro américa. Durante los 6-7 meses severos de la estación seca, casi todos los árboles pierden sus hojas (excepto en ambientes riberinos) y muchos florecen; muchas lagunetas y pantanos se secan y disminuyen los recursos alimenticios de muchas aves (insectos y muchas frutas; cf. Janzen and Schoener 1968). Las aves de bosques secos (y las acuáticas) soslayan estos cambios, ya sea cambiando de hábitat o de dieta o por migración. En esta zona hay muchas especies migratorias que pasan el invierno en Sur América, así como contingentes más grandes de aves migratorias nortefias que en cualquiera otra región de Costa Rica (cuadro 10.2). Un gran número de especies se traslada hacia hábitats riberefios durante la estación seca, luego vuelven al bosque seco al iniciarse las lluvias (Thamnophilus doliatus). Dado las similitudes en clima, hábitats y avifauna las tierras bajas del Caribe y del Pacífico Sur pueden ser consideradas bajo una sola clasificación (cf. Muller 1973). El tipo de hábitat principal es el bosque tropical muy húmedo o pluvial, cuya característica perennifolia refleja la estación seca relativamente moderada y corta. La avifauna de estas zonas muestra una mayor afinidad con la
de Sur América que con aquellas de Guanacaste, espe cialmente en los grupos neotropicales bien representados como los hormigueros, jacamares, tucanes, tanagaras, (Howell 1 969). A lo largo de la vertiente Atlántica de Centro América, se extienden los bosques tropicales perennifo lios casi ininterrumpidamente desde el Norte de Colombia hasta el Sureste de México. En general, la avifauna llega a ser progresivamente más pobre y los elementos sura mericanos más diluidos por especies endémicas de Centro América y por especies de.afinidad nortefia, conforme se traslada uno a lo largo del istmo, aun sin la discontinuidad obvia del hábitat. Muchas especies escasamente llegan a Costa Rica (v.g., Dysithamnus punticeps, otras hasta la latitud de Limón (v.g. , Pionus menstruus o no llegan siquiera a Nicaragua (v.g., Myiornis atricapillus). La mayoría de las especies de la avifauna del bosque pluvial de Costa Rica se extiende del sureste al noroeste de Sur América, aunque algunas son representantes centroameri canos de géneros surefios (v.g. , Phloeoceastes, Cam pephilus guatemalensis, Aphanotricus capitalis) que, evi dentemente, se diferenciaron én los refugios forestales del Pleistoceno (Müller 1 573). En la vertiente del Pacífico, se encuentra el bosque muy húmedo tropical (o se encontraba hasta reciente mente) sólo desde Parrita hacia el sur hasta el oeste de Chiriquí en Panamá. Esta área está aislada del cuerpo principal del bosque tropical muy húmedo en la vertiente del Caribe por bosques secos, y sabanas hacia el norte y hacia el sur y por la cordillera de Talamanca en el este. Este aislamiento quizá, data desde los refugios del Pleistoceno, y se refleja en su avifauna: muchas e�pecies sedentarias tropicales comunes de la vertiente'atlántica (hormigueros, tangaras, momotos, tucanes, et".) no'se encuentran en los bosques de Golfo Dulce. Sus lugares en la avifauna pueden ser ocupados ' por especies :0 subespecies endémicas (v.g . , Th�othor.us semibadius reemplaza. a T. nigricapillus; Thamnophilus bridgesi . reemplaza a T. punctatus) o por especies de elevaciones medias que aquí se extienden hasta las tierras bajas, pero no hacia la vertiente Atlántica (v.g. , Dysithamnus mentalis, Momotus momota). Muchas especies del-Atlántico no tienen reem plazos obvios (v.g. , Phaenostictus mcleannani, Mitrospingus cassinii) y el total de la avifauna del área de Golfo Dulce es menor (cuadro 10.3). También hay menos emigrantes nortefios invernales, reflejando el relativo ais lamiento de las mayores rutas de migración a lo largo de la costa caribefia. Estudios comparativos autoecológicos en las tierras del Caribe y del Golfo Dulce ofrecen numerosas oportunidades para evaluar los conceptos de equivalencia ecológica y la descarga competitiva. La región General-Térraba incluye una pequefia aunque interesante "sub-zona" de la avifauna del Pacífico suroeste. Esta región enclavada recibe menos preci pitación, especialmente durante la estación seca, que aquellas áreas que la rodean debido a las barreras in terpuestas por las cordilleras de Talamanca y la Costeña. Los charrales y las sabanas' (ya sean antropogénicas o no 521
AVES
pennanece en controversia) han persistido en esta región por largo tiempo y muchas aves suramericanas de sabanas (v.g., Synallaxis albescens, Emberizoides herbicola) al canzan su límite norte aquí. La deforestación en las tierras bajas del Golfo Dulce también ha pennitido la invasión de esta región por muchas especies sureí'las de áreas abiertas en donde se han multiplicado rápidamente (v.g., Mi/vago chimachima; cf. (Kiff 1975; Skutch 197 1). Las tierras altas de Costa Rica-Chiriquí fonnan una unidad avifáunica bien defmida. Unas 50 especies y 75 subespecies, más de la mitad de la avifauna, son endémicas de estas tierras altas (Slud 1 964). En general, el nivel de endemismo es más alto en paserinos que en los no paseri nos (excepto en los colibríes); no es sorprendente, que aquí también sea más alto el número de especies restringidas a elevaciones altas que en especies con amplio ámbito alti tudinal (Wolf 1976). Las afmidades avifáunica en su mayoría son principalmente suramericanas: aproximada: mente hay tres veces más especies que alcanzan su límite norte aquí que las especies que alcanzan su límite sur (Slud 1964). Sin embargo, las afinidades geográficas de la avifauna cambian con la altitud. La rica avifauna del bosque nuboso de elevaciones bajas y medias es casi ex clusivamente de derivación suramericana, pero, la proporción de especies con afinidad sureí'la (sensu Howell 1969) disminuye agudamente en las elevaciones altas. Muchos grupos tropicales, tales como los honnigueros, bucónidos, manacas, difícilmente penetran en los bosques. o llegan sólo a elevaciones medias. En las alturas mayores. la avifauna consiste principalmente de oscines y otras especies de grupos de amplia distribución o claramente de afinidad norteí'la (v.g., Junco vulcani, Melanerpesformi civorus, etc.). Evidentemente. la rica avifauna del páramo de Los Andes no ha podido colonizar estas alturas. Por otro lado. los grupOs norteños. sin duda. llegaron durante un intennedio glacial y se quedaron como poblaciones. retirándose. paulatinamente. a elevaciones mayores con la llegada de los períodos postglaciales más cálidos.
Distribución altitudinal Generalmente. es difícil definir franjas o zonas alti tudinales en la mayoría de tierras altas de Costa Rica. Los patrones de reemplazo altitudinal de congéneres varían entre los diferentes géneros y. a menudo, no coinciden (fig. 10.1). Esto, sin duda, refleja el hecho de que diferentes grupos responden a diferentes aspectos del hábitat que puede cambiar a diferentes tasas o en diferentes lugares a lo largo del transecto altitudinal. Porejemplo, confonne se asciende la Cordillera de Talamanca, los robles dominan el dosel del bosque y los bambúes del sotobosque, aunque este cambio puede ocurrir gradual o súbitamente a diferen tes elevaciones o a diferentes grados de inclinación de las pendientes. Catharus frantzii es reemplazado bastante abruptamente por C. gracilirostris confonne el bambú domina en el sotobosque. Sin embargo, Henicorhina leu cophrys (Soterré de Selva pechigris) se presenta abundan temente desde las elevaciones medias hasta bien adentro de la zona de bambú, siendo reemplazado por Thyorchilus browni únicamente en las alturas mayores. Algunas espe cies del dosel son afectadas por otros parámetros del hábitat, tales como el volumen y clases de epífitas (v.g., gran cantidad de Furnariidae). Estos patrones avifáunicos de reemplazo, complejos y sutiles, también fueron encontrados en un transecto al titudinal en Los Andes por Terborgh (1971) y por Terborgh y Weske (1975) quienes eventualmente llegaron a la conclusión de que muchos factores. especialmente la competencia interespecífica, eran importantes en la limitación de la distribución altitudinal de las aves. Algunos patrones altitudinales de reemplazo de congé neres en la avifauna de Costa Rica, también sugieren una competencia (jig. 1 0.1) aunque se carece de pruebas direc tas. En otros casos (v.g., Tangara) muchas especies pare cen responder similarmente. quizá, a parámetros disconti nuamente variantes de hábitat. Es notable el número de es pecies restringidas a la zona entre los 600- 1 .400 m en la vertiente del Caribe: muchas especies de Tangara,
Golfo Dulce Pennanent resident water birds Pennanent resident land birds Breeding residents
Northeastern Costa Rica
22
18
2 1 6"
235"
3
1
Winter resident land birds
29
32
Migrant land birds from North America
27
35
Altitudinal ITÚgrants
3
14
Endemic species
8
O
Endemic subspecies
10
O
Species at northern limit of range
10
18
365
385
Total
NOTA: El área de Golfo Dulce incluye Palmar-Coto y la Península de Osa; porel noreste de Costa Rica se entiende el área entre La Selva y Tortuguero: las Uanuras de Tortuguero y las Uanuras de Sarapiquí. Estas áreas son aproximadamente del mismo tamaño (ca 2,500 kfn2). •
Incluyen especialistas en mangle.
Tabla 10.3. Características de avifauna y niveles de endemismo: NE de Costa Rica comparado en la Región del Golfo Dulce.
522
INTRODUCCION
ELEVATION IN METERS o
500
1000
1 5 00
2000
2500
I
3000
3500
culicivorus t r i s.triatus
Basileuterus (Parulidae ) Catharus
I
mexicanus
(Turdidae)
melanogenys
fusca ter aurant iiro s tr i s f rant z i i graciliro s t r i s
Tangara
inornat a
( Thraup idae )
larvata lavinia florida gut tata gyrola icte roce,ehala dowii
Turdus
grayi obsoletus
(Turd idae )
I2lebejus nigrescens Columba (Co lumbidae )
I
ca;t:ennensis nigriro s t ris
subvinacea
-
f laviro s t r i s Wintering Parulidae common canopy-edge species : Dendroica , Wilsonia , Vermivo r a
l f asciata ( invading)
1
I
D . Eens;t:lvan ica
D . ,ee techia
- - -- -y. peregr ina
I
H.
I
I
D . fusca chr;t:so,etera
I
· l!'l
D . virens
,eusilla
Fig. l0.l Ambitos altitudinales de los miembros de ciertos géneros de aves de la Vertiente Atlántica de Costa Rica.
Buthraupis. el mosquero Philoscartes. varios colibríes, etc. Los bosques nubosos más húmedos se encuentran en estas alturas, y también en Los Andes este tipo de vegetación tiene una avifauna especialmente rica. (Ter borgh 1 077). Relaciones de hábitats y distribución
El bosque tropical contiene muchos tipos de hábitats estructurales: el dosel del bosque, el interior del bosque, el borde del bosque y el "no bosque", relacionados con la posición y la orientación de la interfase follaje-aire lfig. 10.2; Stiles 1979a). Los claros naturales y bordes son parte integral de la dinámica propia del bosque; para muchas
plantas y animales son necesarios para poder vivir en áreas boscosas (Stiles 1975; Hartshom 1978; Schemske y Brokaw 1981). Los claros naturales varían grandemente en tamaño y permanencia desde los producidos por la caída de árboles pequeños hasta los de grandes árboles, y a las orillas de las quebradas, hasta áreas extensas a lo largo de ríos que se mantienen en etapas iniciales de sucesión temprana por inundaciones periódicas. Muchas especies consideradas en la actualidad como aves de "crecimiento secundario" o de "charral" estuvieron limitadas a tales hábitats riberinos en el pasado (Terborgh y Weske 1969). Dada la dinámica y la naturaleza tipo mosaico del bosque, no creo que sea lógico limitar el mote de "aves del bosque" a aquellas especies que se encuentran únicamente en el 523
AVES
REGEN E "ATlON PHASE ' OI.. D Ll6HT C'iA P
HA1\J RE P�ASE
/lON FOResr
GAP PAASE : NEW UGHT GAP
LA RG E. STREAM
-
MATvRE PHAS E..
U6HT 6,A P AUJN<!, ST1<EAM
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- - -.- . - - - - -25
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311>
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Fig. 10.2 a) Mosaico del bosque: clases de hábitats de las aves. b) Configuraci6n del dosel del bosque en Finca La Selva como se ve desde una platafonna a 30 m sobre el suelo, hacia el noreste. N6tese la presencia de un claro de tamaño considerable de aparente fonnaci6n reciente (LG ) y, al frente hacia la derecha y claro de mayor edad que en la actualidad está en la fase avanzada de regeneraci6n (LG 2)' N6tese también la cantida� de "borde" vertical en el dosel en sí.
interior de una fase madura del bosque (Sensu Hartshorn 1978, 1 980); como ha sido la costumbre de otros autores (v.g., Slud 1964; Terborgh 1977). De manera inversa, para mí, el término "ave de fuera del bosque" debería limitarse a aquellas especies que requieren áreas extensas en donde la interfase follaje-aire está muy cerca del suelo. Con la deforestación y los cambios en el hábitat producidos por el hombre, las poblaciones de estas especies, así como el ámbito de su distribución, se están incrementando ex plosivamente, hoy día, lo que no se ha tomado en cuenta en estudios de su ecología y de sus sistemas sociales (v. g., Pulliam 1 973). La naturaleza pasajera, heterogénea e impredecible de muchos hábitats de claros, debe haber colocado a
524
muchas de las aves bajo presiones de selección muy diferentes de aquellas que afectan las especies del interior del bosque adyacente. Una alta movilidad y flexibilidad en el comportamiento o en el sistema social y una alta tasa de reproducción, pueden haber sido atributos importantes de las especies que deben "saltar" continuamente hacia nue vos claros conforme crecen las especies más viejas. Mu chas de estas especies (incluyendo la mayoría de las "no forestales" o las de "crecimiento secundario"), se encuen tran en ámbitos altitudinales o de humedad muy amplios (v.g. , Turdus grayi desde el nivel del mar a los 1 .800 m en zonas de vida tanto secas como húmedas). Estas especies, a menudo, pueden cruzar extensiones considerables de bosque: uno puede capturar con red fina a semilleros como
INTRODUCCION
Slope and d elevation
Virgen
Cerro
Tortu-
La
del
Chom-
Villa
guero
Selva
Socorro
Muñeco
pipe
Milis'
Osa b
(T)
(LS)
( VS)
(M)
(CC)
( VM)
C, 5
C, 1 00
C, 900
C , I ,600
C, 2,250
Santa
Palo
San
Monte-
San
Rosa
Verde
Vito
verdec
José
(O)
(SR)
(PV)
(SV)
(MV)
(SJ)
D , 3 ,000
P, 1 00
P, 1 50
P, 20
P, I , 1 50
P, 1 ,500
P, I , 1 50
Permanent residents Nonpasserines
75
96
64
42
24
I7
98
67
61
70
63
Suboscines
59
73
62
39
18
7
61
30
29
64
37
10
Oscines
56
66
76
52
32
24
57
33
31
72
47
32
Nonpasserines
2
3
2
3
3
3
5
7
Suboscines
3
5
2
I
O
O
3
5
4
3
24
24
20
10
6
2
23
26
26
23
13
24
O
O
3
5
5
3
3
3
83
51
248
171
163
236
1 68
95
23
Winter residents
Oscines
Breeding residents AII groups Total resident land birds 220 AII groups
268
227
1 47
•
IncIudes area below timberline, down to Villa Milis road camp o
c
From the top o f the community to the continental divide .
b
d
4 2
ExcIuding mangrove specialists and species restricted to elevations over 200 m . C
=
Caribbean slope; P
=
Pacific slope; D
=
on the continental divide. Elevations are given in meters (mean for eacl1 lócality).
Cuadro 10.4. Afinidades taxonómicas entre residentes permanentes y de invierno en varias localidades costarricenses.
Sporophila dentro del bosque, pero no capturará así a pájaros honnigueros en potreros. En contraste, las aves del interior del bosque vi vieron en un hábitat esencialmente continuo hasta muy reciente. Es probable que hubiera muy poca selección para la dispersión en sí: el comportamiento sedentario de las aves del bosque y su renuencia a cruzar los claros es pro verbial (v.g., Willis 1 974). La mayoría de estas especies tienden a tener nidadas pequefias y a sufrir una depredación intensa de sus nidos (Skuth 1966; Cody 1966), de manera que las poblaciones de aves del bosque están más expuestas a sufrir extinciones locales o interrupciones en el flujo genético (MacArthur 1972), pennitiendo la diferenciación local, y, a veces, la especiación (e/g. Diamond 1973). La mayoría de las especies del interior del bosque y algunas del dosel se encuentran así muy restringidas en sus ámbitos eco lógicos y geográficos. En efecto, son "específicos" con respecto a zonas de vida, mientras que las especies de fuera del bosque, "específicas del hábitat", pueden ocupar su hábitat preferido o de configuración de follaje en un amplio ámbito de las ronas de vida. Muchas aves acuáticas son también "específicas del hábitat" en este sentido. Me di cuenta de esto hace algunos afios en una corta visita a Colombia; ahí vi más de 75% de aves de áreas abiertas y
contracción del hábitat son responsables en muchos casos de los relictos de poblaciones de aves nortefias en los montes altos. Otro caso es el ictérido de sabana leterus ehrysater que en la actualidad esquiva a Costa Rica en su distribución aunque tal vez existió aquí en los períodos glaciales más fríos y secos, cuando las sabanas eran más extensas (Muller 1973). La presencia de un congénere similar, en posible competencia intragenérica, puede ser el responsable de algunas de estas lagunas, como es un buen ejemplo el pequefio mosquerito Ornithion semiflavum, de los extremos noreste y sureste de Costa Rica, pero que es reemplazado por O. brunneicapillum en el resto de la ver tiente del Caribe. Sin embargo, cuando hay una laguna grande de distribución en un hábitat esencialmente con tinuo, sin la intervención obvia de un competidor, el ave en cuestión generalmente habita en el bosque -por ejemplo, Automolus rubiginosus (no colectado entre Nicaragua centro y sur de Costa Rica). Este furnárido, común y accesible en San Vito, bien amerita estudios adicionales sobre este tema.
LAS COMUNIDADES DE AVES DE COSTA RICA
Ha habido muchos estudios sobre las comunidades
ningún modo son una propiedad exclusiva de las aves del
de aves tropicales para compararlas con las de zonas templadas, con el fm de explicar algún aspecto de 'la "diversidad de especies". Mi preocupación aquí es hacia las comunidades de aves de Costa Rica en sí, pero haré en esta y en otras secciones más adelante muchos comenta rios con respecto a comparaciones de zonas tropicales y templadas. Karr (197 1 , 1975) ha escrito buenas revisiones
bosque.
sobre este tema.
de charral, pero sólo alrededor de un tercio de las aves de bosque se encuentran en hábitats comparables en Costa Rica. Las lagunas distribucionales, sin embargo, de Los
patrones
históricos
de
expansión
y
525
AVES 250
tercera técnica, usada por Pearson (1975), para estudiar las comunidades de aves del Amazonas consiste en registrar las especies a lo largo de transectos extensos a través de un espectro representativo del hábitat, donde cada especie está clasificada según la facilidad con que se le .encuentra (Emlen 197 1 ). Este método, junto a la clasificación dinámica del hábitat, puede dar datos óptimos sobre la estructura de la comunidad de aves. Estudios interesantes y de corto plazo, podrían ocuparse de la utilización por la
PERMANENT RESlDENTS
150 SR
• • PV
avifauna de las diferentes clases de claros o fases de la regeneración del bQsque (cf. Hartshorn 1978). Las captu ras con redes fmas han sido usadas para suplementar varios
100
SJ
• 50
40 30
VM
_Vi O
1000
--
LS
20
__
2000
S -
vs
.....
;",...SV -
- -
.l:.
10
3000
llegar a varias conclusiones sobre las variaciones en las comunidades de aves con respecto a la elevación y la
WINTER RESIDENTS
,,""
-
-- � ce
-- -
humedad. El número de especies permanentes y residentes
-i-
BREEDING RESlDENTS ce
M 1000
•
• ..
2000
3000
ELEVATlON IN METERS - Localitles on Caribbean
-
slope or continental divide
Humid loealities on Pacific
slope
- Dry localities on Pacific slope
/""
métodos de observación, pero aún quedan problemas, al comparar las dos clases de datos (Karr 1971). Finalmente, ningún estudio detallado y cuantitativo ha tomado en cuenta el efecto de las aves migratorias de invierno o de los demás residentes estacionales. Las listas de especies de varias localidades permiten
dAt.
Fig. lO.3 Número de taxa residentes en varias localidades de Costa Rica
(aves terrestres). Las localidades son: LS=Finca La Selva; 0= Península de Osa; VS=Virgen del Socorro; SV=San Vito; MV=Monteverde; M=Muñeco; CC=Cerro Chompipe; VM=Villa Mills; SR=Parque Nacional Santa Rosa; PV=Palo Verde; SJ=San José; T=Parque Nacional Tortuguero.
de invierno disminuye más o menos, en forma·lineal, con la altitud en las zonas de vida húmedas en ambas vertientes de Costa Rica. (Considero residente a una especie si pasa regularmente 3 o más meses por año en un sitio deter minado.) Se han propuesto muchas explicaciones para esta tendencia, la mayoría de ellas respecto de la relación inversa entre la temperatura y la altitud. Con el aumento en la altura disminuyen la productividad primaria, la biomasa de insectos, la abundancia de insectos grandes o nocturnos y los reptiles pequeños, así como el tamaño promedio de las hojas; el viento aumenta con la altura (Orians 1969). Entre las aves, los suboscines disminuyen más rápido con la altura, seguidos por los no paserinos; los oscines predominan en las alturas mayores (cuadro 10.4). Esta tendencia, sin embargo, no es enteramente uniforme, puesto que un gran número de especies no se da
Tendencias en el número de especies Se ban usado dos clases de datos para la evaluación de la riqueza y de la diversidad de las especies de las comunidades de aves de América Central: las listas de especies se derivan de observaciones cualitativas a largo plazo (Slud 1960, Stiles 1979) y de censos cuantitativos a corto plazo en pequeñas áreas de estudios (Oriana 1969, Karr 1971). Es más probable que los primeros incluyan secciones transversales representativas de los hábitats lo calmente disponibles, en especial con respecto al mosaico dinámico del hábitat de los bosques tropicales, aunque tales datos sólo permiten un análisis estadístico limitado. La segunda técnica arroja más datos cuantitativos, permi
al nivel del mar (Tortuguero) sino hacia donde las tierras bajas se juntan a la cordillera Central (La Selva). También existe una saliente pronunciada en las elevaciones medias en el borde inferior del frío y húmedo bosque "nuboso" (ca. 1 .000-1 .200 m). Janzen (1973) encontró un pico entre la densidad de insectos (en vegetación primaria) y en la can tidad de especies a estas elevaciones; explica esto como una alta capacidad aprovechable de producción primaria en estas elevaciones debido al menor expendio de energía para el mantenimiento de las plantas en las noches frías. Además, esto podría aplicarse en una comparación de las aves de La Selva y Tortuguero: las noches de La Selva son defmitivamente más frías. Sin embargo, también se en cuentran en La Selva las especies de tierras altas en la parte
tiendo los cálculos de diversidad de especies, si se resuel ven las dudas sobre el "status" de la diversidad. Sin embargo, en ningún estudio se ha evaluado el uso del hábitat total del bosque por las aves: la mayoría de estos estudios tratan sobre una pequeña parcela durante la fase madura del bosque en cada localidad. Los conceptos como "escasez" se pueden definir con precisión en estos estudios pero pierden su significado biológico excepto en el sentido
encontró una disminución similar en la cantidad de es pecies con respecto a la altura en Los Andes peruanos, así
del "uso de la parcela de estudio"
como un aumento en la diversidad y biomasa de las aves en
526
(v.g.,
Karr 1977). Una
inferior de su distribución altitudinal aunque no así en Tor tuguero (v. g., Xiphorhynchus erythropygius); algunas es pecies por ejemplo, las que forrajean en tierra, encuentran que su hábitat en Tortuguero es limitado. Terborgh (1977)
IN1RODUCCION 2 . 50
FALL
MIGRANTS
WINTER, RESIDENTS
A
entre los últimos (la mayoría de los residentes de invierno
A
son oscines). El follaje usado por los migratorios de otoño es más amplio y no se aumenta con la altura. Durante este
B
PERMANENT RESIDENTS : PERMANENT RESIDENTS :
OSCINES
ALL
ONLY
SPECIES
C D
D
1. 50
SR
LS VS
M
CC
VM
SITES
Fig. JO.4 Número medio de hábitats foliares ocupados por aves terrestres (de 4 posibles hábitats) en 6 sitios de Costa Rica.
elevaciones medias, pero solo con respecto a las capturas con redes finas; no se sabe cómo se puede comparar este aumento con lo encontrado por Janzen (1973) en insectos. La Península de Osa tiene menos aves terrestres residentes que La S elva, reflejando su aislamiento, tanto
tiempo, a menudo, se pueden ver migratorios (v.g., Vermi acompañando bandadas mixtas de espe cies dentro del bosque, mientras que durante la residencia de invierno estas especies se encuentran solo en la interfase aire-follaje. En todas las localidades, la mayoría de las especies se encuentran en el borde del bosque (fig. 10.5), donde la interfase aire-follaje está muy inclinada y la luz directa del sol incide sobre un amplio ámbito vertical del follaje. Tales bordes ocurren en claros de varios tipos y a menudo están caracterizados por la maleza a nivel del suelo con gran cantidad de enredaderas, más arriba. La mayoría de las especies del dosel sigue la interfase follaje-aire a lo
vora peregrina)
largo de estos bordes, a menudo dando la impresión equivocada de que son aves del borde (dada la dificultad que tiene el observador desde el suelo de descubrirlos en el dosel, particularmente problemático para muchos pase rinos residentes en el invierno, que localizan poco en esta estación; ct. Greenberg 1981b). Por otra parte, hay una gran cantidad de "bordes" verticales fuertemente inclina dos dentro del dosel mismo, debido a la heterogeneidad de 200
200
150
de las fuentes zoogeográficas como de las mayores rutas de migración desde Norte América. Los dos sitios de Gua
100
nacaste tienen en forma considerable menos residentes permanentes, y más estacionales que las tierras húmedas bajas. Esto, tal vez, refleja la extrema estacionalidad de las lluvias, la caída de las hojas, la floración y la fructificación del bosque seco tropical. S an Vito también tiene muy marcada estacionalidad seco-húmeda y una rica avifauna estacional, aunque las neblinas matutinas atenúan la estación seca; ahí el bosque es perennifolio y la avifauna es similar a la de las zonas de vida húmedas. San José se encuentra climáticamente entre San Vito y Guanacaste. S u bosque original es probable que fuera perennifolio pero, muchos de los árboles dominantes nativos y exóticos en el actual paisaje alterado por el hombre, son caducifolios en la estación seca; la avifauna es una versión enormemente empobrecida de la de Guanacaste.
Patrones de uso del hábito La clasificación simplificada de lafig. 10.2 se usará para determinar las tendencias de uso de hábitat por las aves de Costa Rica. Muy pocas aves están limitadas a uno de los cuatro tipos de follaje; la moda es dos. La media de categorías de follaje ocupado aumenta con la altura tanto para los residentes permanentes como para los de invierno, aunque la mínima para ambos grupos ocurre en Virgen del Socorro (fig. 10.4). Los residentes de invierno tienden a ocupar unas pocas categorías más de follaje que los residentes permanentes pero, esta diferencia desaparece en su casi totalidad si únicamente se considera a los oscines
50
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Fig. 10.5 Número de especies de aves terrestres pennanentes y residen tes de invierno ocupando diferentes hábitats en 6 localidades de Costa Rica. Ver figura 10.3 para localidades y elevaciones de los diferentes sitios.
527
AVES
las formas y altura de los árboles ifig. lO.2b): el borde formado en los claros es más similar a una extensión hacia abajo del dosel para estas aves. Esto también explica por qué las dos categorías de follaje que comparten la mayoría de las especies son del dosel y del borde del bosque (Stiles 1979a). Otro grupo de especies de los bordes son aves de fuera del bosque que siguen la interfase follaje-aire hacia arriba (v.g., Ramphoce/us passerinil, que usaría el dosel adyacente al borde excepto en una fase sólida madura del bosque). Una minoría de las especies parece preferir-el borde en sí (v.g. , Thryothorus nigricapillus o bandadas de Phaethornis supercillosus en la maleza). Las plantas que sirven de alimento a · Phaethornis y a muchos otros colibríes son más abundantes en los claros y bordes (Stiles 1975). En las zonas de vida húmedas, las especies del interior del bosque y del dosel son bastante similares, con menos especies de fuera del bosque. En el bosque seco (Santa Rosa) hay más especies de fuera del bosque que del interior, reflejando tanto la extensión de la sabana, así como el hecho que el "interior del bosque" deja de existir excepto en los hábitats riberinos. En las localidades húmedas, los residentes de invier no son relativamente más numerosos en hábitats no fores tados que la mayoría de residentes permanentes ifig. 1 0.5). Esto refleja las amplias afinidades taxonómicas: la mayoría de los residentes del interior del bosque son suboscines mientras que los residentes de invierno son, en su mayoría, oscines. Los oscines residentes y permanen tes y los residentes de invierno tienen una preferencia similar con respecto al uso del follaje (Stiles 1979a; Green berg 198 1b). Por otro lado, en Santa Rosa hay pocos suboscines del interior del bosque. Allí, los oscines résidentes de invierno son un elemento prominente de la avifauna del interior del bosque. El grado de selección del hábitat horizontal puede también ser diferente entre las aves del bosque seco y las del húmedo. En censos de parcelas pequeñas en la estación húmeda Orians (1 976) obtuvo números similares de espe cies de aves en fases maduras de bosques húmedos y secos. Las parcelas de bosque húmedo tuvieron así una menor proporción (ca. 50%) del total de la avifauna del "bosque" en sus respectivas regiones que en las parcelas del bosque seco (ca. 90%). Tomando en cuenta la naturaleza de tipo mosaico de la sucesión del bosque tropical, es probable que las diferentes especies pudieran especializarse en la fase de claros (v.g. , Gral/aria fuiviventris, la de regeneración (v.g. Myrmeciza exsul) o en la fase madura (v.g., Gral/aria perspicillatus). Estas especializaciones deberían ser mayores en el bosque tropical húmedo, puesto que las diferencias entre las fases se anulan casi totalmente durante la estación seca en el bosque seco caducifolio. Como las parcelas de Orians contenían, en su mayoría o en su totalidad, bosques en su fase madura, sin claros mayo res, no es sorprendente que ahí encontrara sólo la mitad de la avifauna del "bosque", dada la gran cantidad de especies en los bordes y en los claros ifig. lO.5). También son más comunes en los bosques tropicales muy húmedos los 528
sustratos especiales de forrajeo, como las palmeras y las bromelias, que aumentan la posibilidad de selección de hábitat y también la cantidad de especies propias del bosque seco. El incremento en las especies entre los hábitats primarios y secundarios del Amazonas, con per files similares en follaje, fue achacado ampliamente por Tergorgn y Weske ( 1969) al aumento en la disponibilidad de tales sustratos en el último tipo de bosque. También existe esta diferencia en los bosques de las zonas templa das (Orians 1969). La estratificación vertical más amplia del hábitat en los bosques tropicales que en los de zonas templadas es la causa por la que hay una mayor diversidad de especies en los primeros (MacArthur, Recher, y Cody 1966). En la fase madura del bosque tropical húmedo, muchas aves, en apariencia, muestran fuertes preferencias por ciertos estra tos. Generalmente, el forrajeo vertical es directamente proporcional a la altura media de forrajeo: las especies del dosel forrajean en ámbitos más amplios de altura; las del sotobosque o del suelo en los ámbitos más estrechos (Karr 197 1 ; Pearson 1977). Asimismo, cambia la composición taxonómica: los hormigueros y furnáridos son los elemen tos cosecheros del follaje dominantes en el sotobosque; los mosqueros y oscines predominan en el dosel. Estas dife rencias son menos pronunciadas en bosques caducifolios estacionales, ya sea en el trópico seco o en zonas templa das. Además, esta estratificación, a menudo, es anual en los claros y bordes. El consenso es que el aumento en la estratificación vertical es un componente relativamente menor que la alta diversidad de especies tropicales (Orians 1969; Karr 197 1). Estructura trófica y asociaciones de forrajeo Debido a la variedad de alimentos consumidos por las aves tropicales y a menudo por el inesperado grado de polifagia entre ellas, no es fácil llegar a una clasificación sencilla de sus hábitos alimenticios. Lafig. 10.6 nos da la solución más fácil a que pude llegar para abarcar todos los principales tipos de alimentación. La mitad de varias especies se colocó en una categoría y la otra mitad en otra; prefiero esta clasificación a que sean colocadas en una categoría amplia de "omnívoros" que colocaríajuntos a las colibríes con los córvidos (v.g. , Karr 1971). Tampoco puedo considerar a los frugívoros, los nectarívoros y los insectívoros, como categorías siquiera remotamente inde pendientes, como lo hizo Terborgh (1977). Todas las aves nectarívoras requieren de pequeños artrópodos como fuente de proteína. Los trogónidos, córvidos, momotos, algunas cotingas, mosqueritos, etc., comen tanto insectos grandes como frutas y muchos mosqueros pequeños y oscines, comen insectos pequeños y frutas. Aún los gran des rapaces, a menudo, cazan insectos grandes así como vertebrados, y casi todas las especies que comen insectos grandes también comen reptiles pequeños. Los insectos grandes y pequeños son en general cazados por diferentes técnicas de forrajeo, las de acecho o de "emboscada" para los primeros y la caza activa para los segundos (Fitzpatrick 1980). También, en forma teórica, se puede hacer una
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Fig. 10.6 Número de especies de aves residentes que ocupan diferentes recursos alimenticios en 9 sitios de Costa Rica.
separación de especies basado en frutas pequeñas y gran des (McKey 1975; Howe y Estabrook 1977). Yo no hice esta separación porque hay muchos tipos de frutas inter medias e indeterminadas y porque las mismas aves pueden mostrar diferentes "cualidades" para la dispersión de di ferentes frutos (v.g., los tucanes con respecto a Virola y Casearia ; c.f. Howe y Vande Kerckhove 198 1). Se puede concluir, dentro de estas limitaciones, como varían en diferentes maneras las costumbres alimen ticias de las comunidades de aves con respecto a la altura y la humedad lfig. 10.6, 1 0. 7). En las zonas húmedas hay una explotación de inSectos homogénea por parte de la avifauna en cualquier altura, aunque la proporción de espe cies que consumen insectos de gran tamaño disminuye drásticamente con el aumento altitudinal. Entre los resi dentes permanentes hay una disminución en las especies que se alimentan de carroña y de vertebrados con el aumento de altitud, mientras que hay un leve incremento de nectarívoros y de frugívoros. Sin embargo, el aumento de frugívoros se da entre las especies pequeñas y relati vamente poco especializadas con Turdidae y Thraupidae, mientras que especies de mayor tamaño y más especiali zadas (tucanes, cotingas, capitónidos; sensu Snow 198 1) se vuelven más escasos a mayores alturas. La proporción de semilleros cambia poco en la altura, aunque las pequeñas palomas de las bajuras son reemplazadas por oscines en las alturas. Hay una menor cantidad de frugívoros y especies que se alimentan de insectos grandes en los bosques secos de tierras bajas; muchos de los nectarívoros son abundantes o no, de acuerdo con la
estación (Wolf 1970; Morton 1977). Hay también más graminívoros y aves de rapiña en Santa Rosa que en los bosque húmedos, lo que refleja el efecto de las amplias sabanas con sus abundantes pastizales y buenas condi ciones de caza para muchos rapaces. La mayoría de residentes invernales en las zonas de vida húmedas capturan insectos pequeños y son par cialmente frugívoros (v.g. , muchos panítidos·y túrdidos) o nectarívoros (algunos parúlidos y oropéndolas). En la mayoría de los grupos hay una disminución en el número conforme aumenta la altura, aunque hay un leve aumento en los rapaces. Hay más residentes invernales que con sumen vertebrados, semilla y néctar en el bosque tropical seco que en el bosque tropical húmedo, además de una proporción considerablemente mayor de insectívoros pequeños que son también residentes invernales lfig.
10.6). Se dice que un grupo de especies emparentadas taxonómicamente que explotan en forma similar un deter minado alimento (v.g., los cosechadores de follaje insectívoro forman un gremio de forrajeo (Root 1967). Este tipo de mecanismo permite la coexistencia de varios posibles competidores dentro de estas asociaciones, ya que en los gremios tropicales hay más asociados que en sus contrapartes de las zonas templadas. Se puede ver, en muchos estudios que una gran cantidad de estos se refiere a los aspectos morfológicos de este problema, como lo demuestran las pieles preservadas
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Fig. 10.7 Cambios en números de especies que explotan diferentes re cursos alimenticios sobre una gradiente altitudinal: Vertiente del Caribe de Costa Rica (las abreviaciones de los alimentos son iguales a las de la figura 10.6; las de las localidades, como en lafigura 103).
529
AVES
en los museos (largos del pico, tamaño del cuerpo, etc.). Sin embargo, las importancias de estos aspectos morfológicos varía en los distintos gremios (Schoener 1965), y en todo caso sólo aportan información indirecta de los mecanismos de comportamiento que son realmente vitales para su coexistencia-además estos deben estu diarse en el campo. Muchos congéneres supuestamente simpátricos de los bosques tropicales rara vez se encuen tran debido a las preferencias por diferentes microhábitats (v.g. , Hylophillus spp., Todirostrum spp.); otros prefieren diferentes sustratos de forrajeo (v.g . . Myrmotherula axil
laris yfulviventris).
Hay otros aspectos morfológicos que pueden reflejar importantes diferencias en el comporta miento de forrajeo y en el escogimiento del alimento (v.g .. la carga del disco del ala, tamaño de la cola, las cerdas peribucales, y diferentes dimensiones en el pico de pequefios mosqueros: T. W. Sherry, pers). El gremio de los nectarívoros es, quizá, el gremio tropical que se ha estudiado más detalladamente, por lo menos en Centro América. Las diferencias en la morfología del pico, el tamafio del cuerpo, y quizá la carga del disco del ala afecta la energética del forrajeo y el escogimiento de las flores. Las diferentes estrategias de forrajeo, a menudo características de ciertas especies o de categorías de edad y sexo, pueden representar respuestas a los patrones típicos de la dispersión de las plantas alimen ticias preferidas. La división del recurso se aumenta aún más, por los mecanismos de interferencia como son la territorialidad para el forrajeo y las jerarquías interespecíficas de dominancia, así como para la preferen cia por diferentes microhábitats y movimientos estacio nales, entre lo que en otras condiciones serían formas similares (Wolf 1970; Wolf, Stiles y Hainsworth 1976; Feisinger 1976; Stiles 1975, 1 979b, 1980). La capacidad para la repartición del recurso, entre las aves frugívoras, se da en función de la variedad de tamaños, texturas, contenidos nutritivos y grados de ase quibilidad de las diferentes frutas. Los diferentes árboles con frutos atraen una gran variedad de grupo de forrajeros, que disponen de la fruta en forma diferente y que dependen de ellos en diferente grado (Snow 197 1 ; Howe 1 977; Ricklefs 1977). La competencia de interferencia es relati vamente poco importante entre los frugívoros, ya que las fuentes de fruta por lo general proveen alimento en abun dancia o cantidades diarias que son demasiadas pequeñas para ameritar su defensa (Snow 1971 ; Leck 1972; McKey 1975) . No se ha estudiado en forma detallada, aún, ningún gremio frugívoro neotropical, pero, como en el caso de los nectárivos la coexistencia de muchas especies se mantiene, gracias a la compleja interacción entre el comportamiento y la morfología de las aves, así como de las propiedades cualitativas y cuantitativas del recurso esencial para cada una. Observaciones detalladas y cuantitativas de las visitas de las aves a los árboles en fruto, son aún muy necesarias (v.g Howe 1977; Kantak 1 9 8 1 ; McKiarmid, Ricklefs y .•
Foster 199). Orians (1969) propuso que uno de los principales factores para la mayor diversidad en las especies de aves en 530
los trópicos húmedos es la disponibilidad de más tipos de recursos, de tal forma, que permita la especialización en cada uno de ellos. De entre estos "nuevos" recur�s los más destacados son: el néctar, los insectos de gran tamafio, pequeños reptiles y frutas. La diversidad de alimentos en cada uno de estos tipos de recursos, es lo suficientemente amplia para permitir varias especializaciones, tanto morfológicas como de comportamiento, que facilitan la coexistencia. Según cálculos de Karr (1975), un 70% de la diferencia entre la diversidad de especies de Illinois y los bosques húmedos de tierras bajas de Panamá, se debe a un mayor ámbito de los recursos y oportunidades de forrajeo en Panamá.
PATRONES ESTACIONALES EN LA AVIFAUNA C OSTARRICENSE Aparte de los gastos energéticos para un meta bolismo normal, las aves deben afrontar cada año dos, y algunas veces tres, demandas principales sobre su tiempo y energía: apareamiento, muda, y (para muchas especies) migraciones estacionales de diferente magnitud. Desde el punto de vista de selección natural; el apareamiento es el más crítico, así el de mayor gasto energético. La muda es tal vez en forma considerable menos costosa, aunque debe llevarse a cabo a menudo para mantener las condiciones óptimas para vuelo, la termorregulación y probablemente el apareamiento (si existe un plumaje nupcial específico). Las migraciones pueden ser hasta de miles de kilómetros o traslados locales cortos y el gasto de energía igualmente proporcional.
Clima y disponibilidad del recurso Los patrones estacionales y geográficos de dis ponibilidad del recurso son de suma importancia en la disposición de las demandas energéticas durante los ciclos anuales de las aves. En las zonas templadas, la uniformi dad, y la larga duración del día y la asociación a los ciclos de temperatura imponen limitaciones estacionales a la vez que aportan información confiable para la programación de la disponibilidad del recurso alimenticio. Los ciclos de estos factores quizá giran en forma más lenta en los hábitats tropicales en donde la precipitación es el principal marca dor de los patrones estacionales. Sin embargo, en un mismo lugar, los patrones de precipitación pueden variar de acuerdo con la localidad, e inclusive de afio a afio. Una cantidad determinada de precipitación puede incidir en forma diferente según la localidad o en relación con los di ferentes recursos en una misma localidad. De modo que en Costa Rica los patrones de disponibilidad del recurso y los ciclos anuales de las aves, muestran un grado de variación espacial y temporal, que excede ampliamente a aquellos en latitudes mayores. Para la visualización de esta variación propongo una localidad costarricense de tierras bajas que hipotéticamente tenga todos sus componentes; con sus patrones de precipitación y de recursos además de los ciclos anuales de las aves para luego poder extrapolar sus
INTRODUCCION
desviaciones
a
localidades en
donde
haya
más
información. Para fundamentar esta localidad hipotética, me baso en la información obtenida por Skutch ( 1950, 1957, 1960, 1 969), Karr ( 1 976), Y Snow (1965b), así como en los datos acumulados por muchos investigadores de la OTS y en mi experiencia. Sin embargo, debo aclarar que no existe una localidad en Costa Rica en la que se haya recogido datos simultáneamente de precipitación, recur sos de las aves y ciclos anuales de toda la avifauna. En mi localidad hipotética, los patrones de precipitación muestran ifig. l O.8a) una tendencia típica en el amplio patrón de precipitación en Costa Rica: los meses
I
más secos son febrero y marzo y la estaCión lluviosa tiene dos picos separados por un veranillo. Tanto la duración como la severidad de la estación seca, así como la prolongación y las magnitudes relativas de los dos picos de precipitación y del veranillo, varían considerablemente de lugar en lugar. La temperatura media mensual varía solo cerca de 2 oC durante todo el año con las temperaturas más altas en la estación seca y en el veranillo, mientras las más bajas se presentan al final de las épocas lluviosas. Los patrones de disponibilidad del recurso se muestran en lafigura lO.8b. La caída de las hojas se da, principalmente, en las etapas tempranas de la estación seca, mientras que el brote de hojas es casi siempre en el inicio de las lluvias. Las mayores floraciones son en el principio de la estación seca y en el principio de la estación lluviosa, y luego disminuyen a niveles muy bajos en el final de las lluvias; puede haber un leve resurgimiento en el veranillo. La fructificación muestra un amplio pico entre las etapas tempranas y medias de la estación lluviosa, así como un pico secundario, aproximadamenteen el inicio de la estación seca. Aquellas especies de semillas grandes que producen frutos nutritivos florecen principalmente en la estación seca y fructifican en el principio de la estación lluviosa; las frutas suculentas de semillas pequeñas son marcadamente menos estacionales (Smythe 1 979), aun que tienen un pico en la estación lluviosa. La producción de frutas en la estación consta de una mezcla de tipos de frutas. A mediados de la estación lluviosa es cuando hay mayor abundancia de semillas (específicamente aquellas semillas frescas de gramíneas que florecieron con las llu vias). La abundancia de insectos tiene un ligero aumento durante la estación seca, coincidiendo, de manera amplia, con el pico de floración, y un pico mucho más amplio en las etapas tempranas de la estación lluviosa, cuando son más abundantes las hojas nuevas relativamente suaves y no tóxicos. Mi opinión es que un pequeño pico secundario o cuello en el veranillo y un mínimo en la abundancia de insectos en el final de las lluvias, puesto que, en apariencia, la floración y la actividad son mínimas durante estos períodos. Hay un aspecto que merece mi atención: supon go que las variaciones en el nivel de los recursos durante las estaciones seca y húmeda deben ser de igual magniLud que las diferencias entre estaciones. Al comparar una sola muestra de las estaciones seca y húmeda se puede obtener una idea muy incompleta o falsa de la variación anual en cualquiera de los parámetros o recursos. Dependiendo tanto del clima como de los recursos, habrá en las difercn-
tes localidades costarricenses diversas variaciones, aun que en realidad se mantienen las mismas relaciones entre los dos. Los insectos quizá sean más abundantes durante una estación seca de corta duración y no muy altas tem peraturas que durante una estación larga y severa, espe cialmente en las etapas [males (Janzen 1973). Es de esperar también que conforme se prólonga la estación lluviosa, las lluvias tardías serán más fuertes o entre más favorable sea el veranillo, habrá una disminución más pronunciada en la floración (y tal vez en la abundancia de insectos) hacia el [mal de las lluvias (cf. Stiles 1978a). En elevaciones medias, la estación seca es generalmente menos severa o inclusive atenuada por nubes y neblina; por lo tanto, algunos recursos como los insectos pueden fluc tuar, en forma más irregular, (Buskirk y Buskirk 1976). En alturas mayores, las lluvias frías y las lloviznas de la estación húmeda quizá produzcan una disminución en la actividad de los insectos, de tal forma que estarán más disponibles para las aves durante la estación seca. Sin embargo, las flores y tal vez los frutos pueden mostrar una fluctuación estacional menos marcada (Wolf, Stiles y Heinsworth 1976; Wolf 1976). Los niveles del recurso tienen una menor variación dentro del bosque que en áreas más expuestas debido al efecto amortiguador de la vegetación (Karr 1976). Otro "recurso" que debe considerarse es el clima en sí. La estación seca tiene muchas horas más de luz solar, y además, especialmente en la vertiente del Pacífico, fuertes vientos. Estos vientos pueden facilitar el vuelo y el forrajeo para algunas aves (v.g especies planeadoras de gran tamaño) aunque no para otras (v.g pequeños insectívoros cazadores al vuelo). Por otro lado, las fuertes lluvias pueden limitar el tiempo de forrajeo de algunas aves (Foster 1 974); las lluvias frías y fuertes de las grandes alturas pueden también disminuir el aislamiento termal y agotar las reservas energéticas, especialmente en las aves jóvenes (Skutch 1950). Las fuertes lluvias pueden dañar algunos nidos e inundar aquellos nidos ubicados en la superficie del suelo. Los cambios en el nivel del agua de pantanos, pozas y riachuelos son los aspectos más impor tantes de la estacionalidad lluviosa para muchas aves acuáticas. El aumento en el nivel del agua puede elevar la capacidad de anidación y el hábitat de forrajeo; así como la disminución en el nivel puede concentrar las presas (v.g., peces pequeños) y aumentar la eficiencia del forrajeo. .•
. •
Estaciones de Apareamiento y de Muda En la mayoría de nuestra avifauna hipotética, las estaciones de apareamiento están levemente ligadas a la disponibilidad de los recursos críticos lfig. 1O.8c). Por lo tanto, los nectarivoros se aparean principalmente durante el primer pico de floración, y unas pocas de estas especies (por lo general diferentes) se aparean durante el segundo pico, cuando hay otro tipo de flores disponibles (Stiles 1 980). Los insectívoros, que constituyen el grupo más grande dentro de la avifauna, muestran una tendencia a aparearse desde aproxima�mente el inicio de las lluvias hasta su primer pico; también hay un pico de menor 53 1
AVES A. 100 _ KILLIMETERS ltAIKI"ALL
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también anidadores del suelo. No existe una explicación satisfactoria para el hecho de que todos los anidadores de huecos, sin importar sus hábitos alimenticios (loras, tucanes, carpinteros, trogónidos, etc.) anidan en la estación seca. Me inclino fuertemente a creer que esto se debe al microclima en el nido: muchas de estas aves no quitan las heces de sus pichones del nido, y durante la estación lluviosa los hongos y el moho pueden ser daílinos para los pichones; estos organismos son mucho menos abundantes durante la estación seca Los niveles de agua, que son mucho más bajos en la estación seca, son de suma importancia en la seguridad del nido para aquellas
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Fig. 10.8 Régimen pluvial hipotético, distribución de recursos, y ciclos anuales de aves en una localidad teórica de bajura en Costa Rica.
duración, de actividad territorial y de canto (y quizá de apareamiento por lo menos en algunos lugares) entre setiembre y octubre. La mayoría de los frugívoros, en particular, especies de tamaño pequeílo como los mana cos se aparean un poco más tarde entre las etapas temprana
especies que anidan en la orilla de los ríos (el martín pescador). En zonas cuya estación seca es muy severa (v.g. , Guanacaste), las épocas de apareamiento de la mayoría de aves pequeílas, son más cortas y muy ligadas a las lluvias; en aquellas zonas donde la estación seca es menos severa (v.g., La Selva), hay una tendencia a que las épocas de apareamiento sean más largas y menos definidas, así como hay un mayor número de aves pequeílas (v.g. , los calistes, Tangaras que inician su apareamiento en laestación seca). Las épocas de anidación, tienden a ser más largas y menos defmidas en los bosques, que aquellas en zonas abiertas. Conforme aumenta la altura, la época de anidación tiende a ser progresivamente más temprana en muchos grupos, especialmente en los insectívoros y frugívoros de tamaño pequeño. En general, el tipo de apareamiento es entre marzo y abril y en el Cerro y en la Selva en mayo. Esto es, sin duda, reflejo de las condiciones climáticas, así como a
y media de la estación lluviosa. Si hay frutos específicos disponibles (v.g Lauraceae), los frugívoros especiali zados de gran tamaño pueden aparearse más temprana mente (Snow y Snow 1964; Snow 1977). Los graminívoros pueden clasificarse en dos grupos: aquellos que parecen necesitar de semillas) y aquellos que sólo necesitan semillas secas de hierbas y gramíneas (palomas terrestres). Estos últimos deben empezar su apareamiento al principio de la estación seca y aún continuar hasta la estación húmeda, mientras los primeros tienden a anidar
los niveles del recurso específico (vea anteriormente). En las aves, las mayores demandas energéticas en el esfuerzo de anidación se presentan cuando los pequeílos han crecido lo suficiente pero, aún no son capaces de alimentarse solos (aproximadamente la época en que aban donan el nido). Para que este paríodo coincida con la mayor disponibilidad de los recursos se debe iniciar más tempranamente aunque los recursos sean escasos. Ya que no existen indicadores confiables, además de las lluvias, son éstas las que sirven siempre de estímulo para el apareamiento en muchas de las aves pequeílas. Aun cuando los insectos necesarios no han aparecido, muchos de los paserinos insectívoros empiezan su apareamiento, impulsados por la aparición de una mayor cantidad de
solamente durante las etapas medias y tardías de la estación lluviosa. El muy variado grupo de aves llamado aves de gran tamaño, rapaces, anidadores en huecos, etc., parece estar más ligado a las condiciones climáticas en su anidación de
nubes e incluso las primeras lluvias al final de la época seca. Según la variación en el patrón de precipitación hay, a menudo, diferencias de semanas y aun meses en el inicio del apareamiento (Skutch 1950; Snow y Snow 1964); este ámbito es imposible en latitudes más altas.
la época seca, que a cualquier otro recurso. En los rapaces,
Otra característica de las épocas de apareamiento en los trópicos es su duración, por lo general, . entre 4 y 6 meses. El hecho de que estas épocas de apareamiento sean tan prolongadas, debe de ser importante, al dar lugar a amplias oportunidades de reanidación, especialmente si se ha fracasado en una anidada anterior. Eléxito de anidación de las aves tropicales es menor que el de aves de zonas tem pIadas, debido, sobre todo, a la mayor depredación en los nidos tropicales (Ricklefs 1969; Skutch 1976). La proba bilidad de que un nido dado, especialmente en los trópicos,
.•
las aves acuáticas de gran tamaño y otras, ambos padres forrajean dejando, por lo general, a sus pichones en nidos expuestos, donde serían sumamente vulnerables a las fuer tes lluvias. Para cuando llegan las lluvias estos pichones habrán crecido y la disponibilidad de alimento será mayor. Para aquellos que se alimentan durante el crepúsculo como los búhos y los chotacabras el período lumínico del día de la estación seca debe ser extremadamente crítico en términos energéticos (Skutch 1950); los chotacabras son
532
IN1RODUCCION
tenga éxito, es de uno en cada cinco o seis, en la mayoría
de las especies (Skutch 1 966). La tendencia sería, pues, a
seleccionar negativamente la inversión de demasiada energía en un solo nido; las aves tropicales, especialmente de bosque, muestran una tendencia a tener nidadas me nores que sus homólogos en las zonas templadas (Re visión de Cody, 1 966). Más bien, dadas las mayores condiciones para reanidar (Snow y Snow 1964), muchas aves en el trópico parecen invertir la menor energía (huevos) en cualquier nidada que les permitiera aun así obtener una selectividad aceptable en cuanto a sus crías (Willis 1 974). Casi todas las aves, de esta fauna hipotética mudan durante la primera mitad del afio (lig. 1O.8c). En la mayoría
de las aves, hay
una muda completa que generalmente sigue al apareamiento; así las demandas energéticas de ambos se satisfacen, en secuencia, antes de que escaseen los recursos. Las épocas de muda de individuos y de las poblaciones de aves tropicales tienden a ser más constan tes que las épocas de apaream iento, lo que sugiere que existen diferentes mecanismos ftsiológicos de control (Snow y Snow 1964; Stiles y Wolf 1974). Una estaciona
lidad más flexible y oportunística y un programa de muda más flexible, quizá conducen a un posible traslape encon trado en varías aves costarricenses reflejando así varias causas ecológicas (Foster 1975). El traslape constante en la muda de cría es menos frecuente y debe constar de una muda muy lenta que minimice los gastos simultáneos de energía, como en el caso del colobrí Phaetornis supercilio sus (Stiles y Wolf 1974). El hecho más común es que atrasara la muda en el caso de que se iniciara un nuevo
intento de apareamiento especialmente en el caso de las hymbras (payne 1 973). En muchas especies de aves costarricenses, esto es más probable si se iniciara un intento de cría ya muy entrado el afio, por ejemplo, si hubiere condiciones propicias durante el veranillo.
Traslados
y
migraciones estacionales
Los movimientos estacionales de las poblaciones son en realidad la única forma práctica para evitar los períodos de escasez o mal tiempo en algunos hábitats o zonas geográficas pues utilizan los recursos ricos, aunque transitorios, e incluso explotan ambos. Estimo que al menos la mitad de la avifauna costarricense, muestra algún grado de movimiento estacional. Los casos más obvios y espectaculares son aquellos en que las aves abandonan los lugares donde han residido durante 6 y 7 meses para apa rearse en América del Norte, aprovechándose de la "explosión de productividad" del verano en las latitudes
elevadas. Este fenómeno se desplaza hacia el sur en algunas especies que invernan en Suramérica, y llegan a Centro América para aparearse, especialmente a la costa del Pacíftco de Costa Rica. En Costa Rica, muchas especies también muestran movimientos estacionales muy marcados, especialmente los de muchas aves acuáticas, con respecto a los cambios en los niveles del agua, así como las migraciones altitudinales de muchas aves te rrestres. Hay por lo menos de cincuenta a setenta y cinco
especies que practican migraciones altitudinales parciales, y quizá más, ya que aún se conoce poco sobre los movi mientos de muchas aves del bosque. Los cambios de hábitat dentro de una misma localidad pueden ser aún más difundidos, aunque existe muy poca información al res pecto. Un ejemplo muy claro lo constituyen muchos colibríes en La Selva, que cambian constantemente del dosel o del sotobosque a hábitats del sotobosque, a hábitats de crecimiento secundario y en ciertas épocas según la floración de ciertas plantas (Stiles 1 978a, 1979b, 1980). El patrón más común de migración altitudinal en las aves de Costa Rica consiste en trasladarse hacia arriba en las montafias durante el apareamiento en la estación seca, y hacia abajo en la estación lluviosa, y de esta forma evitan
las fuertes lluvias características de las regiones más elevadas. Estas especies quizá contribuyen numéri camente, durante la estación lluviosa, al enriquecimiento
de la avifauna de tierras bajas (fig. 10.8d, cuadro 10.3). El número de migratorios altitudinales es mayor en zonas de mediana altura aunque la propOrción de especies en apareamiento que migran altitudinalmente varía, en forma directa, con la altura (lig. 10.9). En su mayoría los mi gratorios altitudinales conocidos son frugívoros o nec tarívoros, incluidos muchos colibríes y oscines, así como mosqueros y cotingas. Numéricamente, las aves terrestres que se aparean o anidan en Norteamérica representan un componente, de gran signiftcado ecológico, en la avifauna costarricense. La biomasa de muchas aves pequeñas insectívoras y frugívoras puede aumentar, de manera considerable, en algunas localidades, durante las migraciones de otoño en setiembre y octubre (jig.l0.8d), en particular a lo largo de la costa del Caribe por donde están las mayores vías de migración. A mediados de noviembre la mayoría de los migratorios norteños, presentes en Costa Rica son consi derados como residentes de invierno, y no se marcharán sino hasta en marzo o abril. Las migraciones de primavera son mucho más rápidas en cantidades considerables, durante todo el año menos durante 3 ó 4 meses. VM
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1000 ALTlTIJDE
1500
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2000
2500
3000
METERS
Fig. 10.9 Números y porcentajes de especies migratorias altitudinales entre la avifauna de cría de varias localidades de la vertiente del Caribe de Costa Rica (las abreviaturas de localidades igual a las de lafig. 10.3).
533
AVES
El efecto de estos migratorios de larga distancia sobre la avifauna residente es asunto muy controversial
(ver Morton y Keast 1979). La mayoría de los apareamien tos en la avifauna residente, por lo menos en zonas de baja elevación, ocurre precisamente cuando éstas están ausen tes. Sin embargo, esto podría ser el reflejo, tanto del ritmo normal del clima en cada estación, como de la disponibili dad de los recursos en los hábitats tropicales lfig. 1 O.8b),
o inclusive por la eliminación de la competencia ejercida por los migratorios. No se ha encontrado aún evidencia convincente de la expansión del hábitat, conforme abando nan el lugar los migratorios; más aún no se podría esperar que esto fuera así con el aumento de los recursos. Slud
(1 960) encontró que los migratorios hacen uso de hábitats
y recursos que no explotan los residentes. El momento para que un residente extendiera su ámbito ecológico hacia un "nicho migratorio" sería durante la siguiente estación de cría, conforme aumentan las poblaciones y los juveniles aprenden a forrajear. S in embargo, cualquier tendencia en esta dirección sería rápidamente anulada por la enorme afluencia de migrantes en este momento y por la explotación de la competencia resultante. Los residentes invernales, que permanecen después de que ha pasado la ola de migrantes otofiales, complementan ecológicamente a los residentes permanentes, aunque no son de ninguna forma una avifauna separada. Muchas de estas especies, que en sus campos de apareamiento son estrictament« insectívoros, adoptan costumbres más "tropicales" como la frugivoría y la nectavoría mientras están en Costa Rica (v.g algunas reinitas, e Ictéridos); otros establecen terri torios (algunas reinitas y probablemente otros), forman bandadas (verderones y algunas reinitas), o incluso se unen a bandadas mixtas de especies tropicales (unas cuantas reinitas; v. g Tramer y Kemp 1979; Greenverg 1981 a,b). .•
.•
La influencia de los migratorios es aún más fuerte en los grupos de aves acuáticas, especialmente los Chara driiformes. La mayoría de las aves costeras costarricenses anidan en latitudes no tropicales y debido a que el período de cría ahí es muy reducido, el pico de la migración de primavera es más tardío (abril-mayo) y el de la migración de otofio es más temprano (agosto-setiembre) que aquéllos de las aves terrestres (fig. lO.8d). Aún más, grandes poblaciones de individuos no reproductores de muchas
especies permanecen en Costa Rica durante todo el verano (Cuadro 10.2 ). Por lo tanto, no es sorprendente que en Costa Rica sólo haya dos o tres especies de aves costefias que aniden aquí, así como una golondrina de mar, y que éstos sean ecológicamente diferentes de casi todos los mi gratorios que permanecen aquí cerca de 8-9 meses al afio en hábitats favorables. Como en las aves terrestres, tanto los grupos residentes y los migratorios deben considerarse como partes integrales de la avifauna costarricense.
SISTEMAS SOCIALES DE LAS AVES EN COSTA RICA Esta sección trata de los tipos de unidades sociales
(número de miembros y sus relaciones), así como de su
534
dispersión. Mi inteqción es presentar un cuadro ecológico general que permita visualizar la organización social de la avifauna en Costa Rica: en la sección sobre ecología se dan descripciones de los sistemas sociales de muchas especies.
Organizaciones Sociales para el apareamiento para la autoconservación
y
A menudo, es imposible especificar el sistema social de una especie: muchas de las especies cambian su organización social de acuerdo con la estación. Considérese, por ejemplo, un caso típico de una reinita mi
gratoria (parulidae) que anide, digamos, en Michigan y
que inverne en Costa Rica. Al llegar en mayo a sus zonas de apareamiento, los machos definen sus territorios y atraen a las hembras mediante cantos muy conspicuos. Las
parejas formadas ocupan y defienden estos territorios durante quizás dos meses; luego deambulan durante un período variable quizás como grupo familiar hasta prin cipios de setiembre, cuando muchas aves forman bandadas para iniciar la migración otofia!. Cuando las reinitas llegan a Costa Rica a principios de octubre establecen territorios individuales que mantienen por cinco a seis meses hasta que las bandadas ,se forman de nuevo para comenzar la
migración de primavera. Por lo tanto, durante el aparea miento se presentan diferentes sistemas sociales, así como también durante los períodos de migración y de manteni miento; se puede inclusive reconocer otro durante el período post-anidatorio. Aun, si ambos individuos sobre- viven, las parejas no serán necesariamente las mismas el afio próximo: no es necesario que haya lazos sociales per durables entre los individuos. La situación debe ser bastante diferente para aque llas aves que residen todo el afio en zonas tropicales. Las fluctuaciones climáticas menos rigurosas, así como las de los recursos pueden permitir la ocupación, de un territorio durante todo el afio, y promover de tal forma asociaciones más duraderas entre los individuos (en parejas, bandadas, etc.) De este modo, es de esperar que la diferencia entre los sistemas sociales de apareamiento y de conservación sean menos marcados en estas aves que en aquellas mi gratorias de larga distancia. No es extrafio encontrar, en los paserinos costarricenses, parejas permanentes (v.g .•
Willis 1966), así como también otros tipos de relaciones duraderas. Los grupos familiares post-anidatorios pueden permanecer juntos hasta la próxima época de cría, cuando los juveniles pueden ayudar a sus padres en la tarea de construcción de sus nidos (Skutch 1976; Lawton y Guin don 1981). Las parejas o grupos pueden mantener un territorio durante todo el afio , en particular, entre especies
insectívoras como los soterrés y los hormigueros; los frugívoros y los nectarívoros, así como algunos insectívoros pueden también ocupar un mismo territorio durante todo el afio, siendo el patrón de ocupación el de la distribución del recurso (cf. Skutch 1957, 1960, 1969, Willis 1966; Stiles y Wolf 1979). Los sistemas sociales de apareamiento pueden simplemente superponerse a los sistemas de conservación. Por ejemplo, las grandes palo-
INTRODUCCION
mas del género Columba, forrajean durante todo el año en bandadas de muy amplio ámbito y pueden anidar en colo nias muy dispersas; supuestamente las parejas que están anidando comparten los quehaceres domésticos con otras, así como las actividades de forrajeo. En las especies que se alimentan al vuelo, como los vencejos y las golondrinas, se presentan sistemas algo similares. Los colibríes ermitaños visitan flores muy dispersas todo el año, pero durante el apareamiento sus rutas de forrajeo empiezan y terminan en el nido o en sus territorios de reunión (cf. S tiles y Wolf 1979). Muchas especies se unen a bandadas mixtas (ver más adelante) durante el apareamiento únicamente cuando estas bandadas atraviesan su territorio (Buskirk et al. 1972). Una mayor variedad en la disponibilidad del recurso y las ventajas de una residencia estable para aprovecharlo, junto a la heterogeneidad del tiempo y del espacio de los hábitats tropicales, puede favorecer la evolución de una mayor variedad de sistemas sociales entre las aves tropi cales que entre las de mayores latitudes. Karr (1971) reconoció la existencia de tres tipos de territorios en un intento por cuantificar estas diferencias: los territorios "clásicos" para todo propósito; el traslape de territorios residenciales, en donde el dominio se relaciona, a menudo, con la distancia desde el nido (cf. Willis 1966); y los terri torios de gran tamaño, o residencias irregularmente atravesados. Pudo concluir que en los trópicos (panamá), el tercer tipo de "territorio" es más común que en los hábitats de la rona templada (Hlinois), y aún es más común dentro del bosque que en áreas abiertas en una mismarona. Sin embargo, él comparó sólo el sistema de apareamiento en Illinois, con mezclas de sistemas de apareamiento y de conservación en Panamá, y no intentó incluir la naturaleza de las unidades sociales (individuos, parejas, bandadas, etc.). Los residentes tropicales no limitan sus actividades de propaganda territorial a un período corto de tiempo, pues pueden ampliar diversas formas de defensa, menos conspicuas y más sutiles; es, por lo tanto, muy difícil distin guir territorios entre estas aves, especialmente si el estudio abarca un área muy pequel'la. Debido a estos problemas, puede ser más significa tivo comparar avifaunas en relación con tipos existentes de unidades sociales. Aquí la diferencia entre apareamiento y conservación es determinante. En las aves tropicales, hay una variedad mucho mayor de unidades sociales que en las aves de zonas templadas. Mientras que algunos pocos de estos últimos utilizan unidades para el apareamiento, además de la pareja, las aves tropicales presentan una variedad de unidades de apareamiento, a saber: individuos (hembras que anidan solas), parejas permanentes o transi torias, grupos familiares muy unidos y también grandes bandadas de individuos relacionados o no. Estos sistemas sociales complejos, como los ayudantes en el nido, nidadas compuestas, y anidación comunal, están específicamente restringidos a aves de zonas tropicales o subtropicales residentes, y en la mayoría de los casos pueden surgir naturalmente de los sistemas sociales de conservación de las bandadas. Es interesante que las bandadas de una sola
especie o multiespecíficas, sean comunes como organi zaciones sociales no reproductivas en aves de latitudes no tropicales (v.g., Morse 1970). Son mucho más slIDilares los tipos de unidades sociales de avifaunas en Michigan y Costa Rica en diciembre que en junio. Aún más, las aves nortel'las pasan más tiempo en estos diferentes sistemas de conservación que como parejas de apareamiento. Los migratorios de largas distancias que se aparean en Costa Rica, sin excepción, lo hacen como parejas simples. Los migratorios altitudinales en Costa Rica tienden a con firmar la noción de que el residir en un lugar por largo tiempo produce complicaciones sociales: prácticamente todas estas especies, o se forman en parejas para el apareamiento, o carecen de un vínculo fuerte como pareja (colibríes, pájaro campana, etc.). Todo esto implica que la comparación cualitativa entre las avifaunas de los trópicos y de las zonas templadas con respecto a sus sistemas sociales, es considerablemente menos confiable de lo que se creía. Los sistemas sociales de apareamiento de las aves costarricenses a menudo están fuertemente influenciados por patrones de la distribución y explotación del recurso. La anidación solitaria se ve sobre todo en los nectarívoros (colibríes) y frugívoros (pípridos, cotingas, algunos mosqueros, etc.), cuyo alimento es relativamente abun dante, estacionario y de fácil acceso, lo que reduce ,el tiempo requerido para el forrajeo, y dando a la hembra la oportunidad de alimentarse ellos y sus pichones sin nece sidad de ayuda (Mortan 1973; Snow 1965a, 1971). Los machos "emancipados" de estas especies, pueden formar bandadas que intensifican la selección sexual y pueden servir de ayuda para que las hembras encuentren a los machos. Los colibríes aparentemente tienen dos sistemas divergentes de apareamiento basados en la disponi bilidad del recurso para los machos, con muy pocos inter medios. Los machos de aquellas especies, socialmente dominantes, mantienen sus territorios alrededor de flores ricas en néctar que les sirven para atraer a las hembras quienes escogen a los machos de acuerdo con la calidad de sus territorios (flores); pueden formarse bandadas ("lecks'') cuando las especies de aves no pueden defender las mejores flores debido a un nivel social subordinado o a la ausencia de flores (Wolf y Stiles 1970; Stiles y Wolf 1979). Por otro lado, los sistemas de apareamiento más complejos son aquellos de los insectívoros y de los omnívoros (anis, urracas), aunque hay muchos frugívoros, así como otros que forrajean en grupos familiares, o en bandadas, que se aparean según estas unidades: los pájaros que no se están apareando se convierten en ayudantes del nido. Globalmente, la unidad de apaream iento máscomún de la avifauna costarricense es, tal vez, la pareja solitaria especialmente en aquellos grupos que invierten mucho tiempo en la búsqueda individual de presas activas o poco conspicuas, tales como los insectívoros pequel'los, los rap tores, los piscívoros, y otras aves acuáticas. El gregarismo intraespecífico es de poca importancia en el forrajeo para tales especies, aunque pueden asociarse con bandadas de especies mixtas. 535
AVES
Formación de bandadas en las aves costarricenses El tamaflo , la complejidad y la frecuencia de las bandadas de especies mixtas (también llamados bandadas
zona elevada (Villa MilIs), y las de una zona de tierras bajas (La Selva), de las que tengo una información más confiable sobre sistemas sociales. Quería, específi camente, comparar la proporción de aves no sociales (que
Q grupos interespecíficos, multiespecíficos, o heteroespecíficos) en la avifauna neotropical siempre ha impresionado a los investigadores en las zonas templadas. La eficiencia en el forrajeo y la facilidad de localizar a sus presas son ventaJas dec los miembros de tales bandadas. Aunque se considera'que estas dos hipótesis son mutual mente excluyentes, Jioy día. son complementarias, como podrá verse. a;continuación.
por lo general, se encuentran en parejas o solitarias) y las "sociales" (que se encuentran en grupos o bandadas) y entre las especies sociales comparar solo aquellas que son gregarias intraespecíficamente con aquellas que en gene ral se encuentran en bandadas de especies mixtas.
Busmk ( 1 946; y también Powell 1979), en un ambicioso.intento de evaluar la organización social de la avifauna en el bosque de Monteverde, encontró que las especies que más tienden a formar o unirse en bandadas son forrajeros arbóreos que quizá sean los más vulnerables a los depredadores. A:quellas especies de bandadas que se movilizarr en grupos de una sola especie o de especies mixtas tienden. a explotar respectivamente, recursos apiñados y dispersos. Entre los forrajeadores terrestres, o los de acecho' así como los colibríes, que son de una vulnerabilidad reducida, mostraron como regla un patrón de forrajeo solitario. En el cuadro 10.5 amplío el estudio de Buskirk para comparar las aves de diferentes locali dades, hábitos alimenticios y afmidades taxonómicas,
son los "núcleos" alrededor de los cuales se forman las bandadas de especies mixtas (v.g., Vireos Hylophilus y Mymwtherula en La Selva Basileuterus y Chlorospingus en zonas muy elevadas). Un número mayor y más variable de especies intraespecíficamente no sociales tienden a unirse y seguir a aquellas "especies nucleares" y en general se les denomina "especies asistentes" (cf. Moynihan 1962; Buskirk et al. 1972). Las difer�ncias en las localidades, en cuanto al número de especies gregarias interespe
utilizando como parámetro las de Monteverde, las de una
Entre estos últimos, unas cuantas especies son gre garias tanto, intraespecífica como interespecíficamente;
cíficamente, es por lo general, el reflejo de la variación en el número de especies asistentes. Uno de los objetivos de este estudio fue probar la muy conocida y subjetiva opinión popular de que las bandadas de especies mixtas son más frecuentes en zonas de mediana elevación (v.g., Karr 1971).
La Selva
Monteverdea
Villa Milis
AIl
Social
AII
Social
AII
Social
Species
Species
Species
Species
Species
Species
A
B
e
D
A
B
e
D
A
B
e
D
Taxonomic Nonpasserines
69
27
23
4
18
9
6
3
II
6
6
Suboscil!es
40
33
9
24
II
13
1
12
4
3
o
3
Oscines
26
40
20
20
8
20
8
12
I I
13
4
9
Fruit/large seeds
23
42
30
12
9
15
9
6
6
12
7
5
Large insects/small herps
19
11
3
8
3
o
o
o
o
o
o
Diet
b
o
Small insects
49
43
18
25
13
25
6
19
1 1
10
3
7
Nectar
15
1
o
1
7
1
o
I
5
o
o
o
Vertebrates and carrion
23
o
o
o
5
o
o
o
2
6
3
2
Small seeds
o
o
o
o
o
o
o
o
Foraging Aerial
4
6
4
2
o
2
2
o
o
1
o
70
75
36
39
14
37
12
25
II
20
8
12
Active terrestrial
22
14
10
4
12
3
1
2
9
Sentinel
39
5
2
3
11
O
O
O
6
I O
I O
O O
135
1 00
52
48
37
42
15
27
26
22
10
12
27
5
2
3
3
6
O
6
2
Active arboreal
Total Winter residents
O
Cuadro 10.5 Gregarismo inter e intraespecífico en el sistema social de varios grupos taxonómicos y ecológicos de aves en tres localidades de Costa Rica. Todas las especies. Especies sociales (en tres columnas). NOTA: a=Solitario, parejas; b=Social: gregarios interespecíficos o intraespecíficos; c=Gregarios únicamente intraespecíficos; d=Gregarios interespecíficos independiente de gregarismo intraespecífico. • Modificado a Buskirk 1 976. b Categorías de dieta asignadas corno en lasfiguras 10.6 y 10.7.
536
INTRODUCCION
La participación en las bandadas de especies mixtas está claramente influenciada por las afinidades taxonómicas de las especies residentes (cuadro 105). La mayoría de los paserinos no son sociales, y aquellos que lo son, se limitan a ser gregarios solo intraespecíficamente. La proporción de especies sociales, entre los suboscines, es mayor en Monteverde; en todas las elevaciones, la mayoría de los suboscines sociales se unen, por lo general como asistentes, a las bandadas de especies mixtas. La mayoría de los oscines son gregarios en cualquier locali dad, y a mayores alturas lo son interespecíficamente. Entre los frugívoros, de acuerdo con su dieta y a cualquier altura, el sistema social prevaleciente es el de bandadas unies pecíficas, aunque unas cuantas especies son solitarias y otras forman "leles". La formación en bandadas, quizás aumenta la eficiencia para localizar ricas, pero muy disper sas fuentes de alimento (frutas), y el patrón típico de movimiento, de descansos largos seguido de vuelos direc tos largos no es muy práctico para el forrajeo de los asistentes insectívoros (Buskirk, 1976). El grupo dietético más grande es el de las especies que consumen insectos pequeí'ios en alturas grandes y medias, casi la mitad de las especies son sociales, y en Monteverde las dos terceras partes lo san. El pico de distribución de forrajeros grega rios interespecíficamente en zonas de mediana elevación y, por 10 tanto, en las bandadas de especies mixtas, es un verdadero fenómeno además se debe a la alta proporción de asistentes de los insectívoros pequeí'ios. Sólo en La Selva se encuentran consumidores de insectos grandes como asistentes, en apariencia, aprovechándose de la conmoción causada por los miembros de la bandada al perturbar a las presas deseables que se encuentran escon didas dentro de la vegetación. Los otros grupos dietéticos incluyen prácticamenté, a todos los forrajeros no sociales. He hecho ciertas modificaciones a las categorías de forrajeo, de Buskirk, a saber: he agregado una categoría para los alimentadores aéreos, y prefiero considerar a los "cosechadores" al voleo ("hóver gleaners") (v.g. muchos Tyrannidae pequeí'ios), más como "arbóreos activos" que como acechadores (cf. Fitzpatrick 1980). Además he cambiado algunas especies que forrajean cerca del suelo en el sotobosque denso de la categoría de "arbóreos acti vos" a la de "terrestres activos". Las especies de "árboreos activos" son'según B uskirk, el único grupo grande con una mayoría de especies sociales, e incluye la mayoría de las especies gregarias interespecíficamente en todas las loca lidades. Esto es así, a pesar de incluir a los colibríes que fo rrajean en forma solitaria, 10 que considero prudente, pues de ninguna forma, por lo menos en La Selva, han logrado librarse de los depredadores (Stiles 1978c). Las especies terrestres activas y centinelas son poco sociales; mientras los alimentadores de vuelo son en su mayoría sociales, qui zás como resultado de sus costumbres coloniales de ani dación o de forrajeo de amplio alcance, que de otra forma impedirían las interacciones sociales. La mayoría de residentes de invierno son no socia les, excepto en zonas de mediana elevación, donde la ma yoría de especies se comportan, como asistentes de las
bandadas de especies mixtas. Estas especies no necesaria mente tienen que formar vínculos sociales, para la reproducción -sería imposible que las parejas se man tuvieran en contacto en las grandes bandadas migratorias en su mayoría nocturnas. Basado ,en los niveles de los recursos, un sistema social individwilista debe por lo tanto funcionar mejor en la dispersión de estas aves insectívoras u omnívoras, predominantemente pequéí'ias. Aquellos residentes invernales que forman bandadaS,uniespecíficas, consumen por lo general, néctar, frutas, '0 semillas (v.g., Vermivora peregrina, Passerina cyanea). El hecho que algunas especies comunes (v.g., Wilsonia pusilla) sean parte de las bandadas mixtas en Monteverde (Buskirk 1 976) pero no, por ejemplo, en Villa Mills, demuestra el mayor desarrollo de este tipo de bandadas.
LAS AVES EN LOS ECOSISTEMAS COSTARRICENSES Se puede visualizar, el papel ecológico de los con sumidores como las aves en un ecosistema complejo desde diferentes niveles. Los estudios de flujo de energía indican que la proporción de la productividad en los pas tizales y bosques de zonas templadas, que se canalizan a través de las aves, es insignificante en términos ener géticos (Wiens e Innis 1974; Holmes y S turges 1975). Esta conclusión se aplica, sin duda, igualmente a los sistemas tropicales, ya que la energía total necesaria para mantener a la avifauna, tiene la misma relación con la productividad total anual del ecosistema (Karr 1975). Otra función de suma importancia que realizan . las aves, es el control biológico de roedores e insectos herbívoros. Aunque, este papel de las aves tiene poca impor:tancia en los ecosistemas sencillos de las latitudes superiorestcSi inexistente en 'los ecosistemas tropicales, en donde niásJ,ien la experiencia sugiere 10 contrario (D. H. Janzen; c(')m.�pers.). No obstante, las aves sí desempeí'ian un papel impor tante como agentes de dispersi6n de frutas en los ecosis temas neotropicales y en menos_grado como. polinizadores de las flores de las angiospermas. lEl surgimiento de las angiospermas, como grupo dominante_en las floras princi pales del mundo, ha sido ligado, á la e'lólución de las aves, como excelentes dispersores a grandes 'distancias, (Regal 1977). Por ejemplo, el 49% de los árboles en La Selva, tienen frutos que son dispersados, principalmente o exclu sivamente por aves (Hartshorn, 1979). Estos árboles re presentan especies pioneras (v.g., Cecropia), hasta espe cies maduras (v.g Viro/a, Protium). e incluyen la mayoría .•
de aquellas especies del dosel que requieren de claros en el bosque, para el establecimiento de sus plántulas (Hart shorn 1979). Las aves deben, así, desempeí'iar un papel preponderante, en el mantenimiento de la heterogeneidad espacial y en la diversidad del bosque en sí, que permita que los árboles puedan colonizar los claros de bosque a al guna distancia de la fuente de semillas, y al mismo tiempo evadir la depredación en una buena medida de estas semi llas (Janren 1970), aunque algunas aves son primordial mente depredadores de semillas (v.g Higgins 1 979). Los árboles y arbustos dispersados por las aves son también .•
537
AVES
abundantes en el sotobosque, en particular, entre las palmeras Rubiaceae y Melastomaceae. Estos importantes colonizadores de claros y de bosques secundarios como las grandes hierbas monocotiledóneas como Heliconia y arbustos y árboles pequeños como Hamelia. Neea. Rubus. y Miconia. son dispersados por aves. El punto crucial de la interacción ave-fruto, incluye las coadaptaciones en tamaño, contenido energético y nutritivo, la frecuencia de renovación y la abundancia de los frutos, con las nece sidades nutricionales, la morfología y el comportamiento de las aves (Snow 1965a,b, 197 1 ; Morton 1 973; Mckey 1975; Howe 1 977; Howe y Estabrook 1977; Howe y Vande Kerckhove 1979; Skutch 1980). Las aves son también importantes polinizadores de algunos segmentos de la vegetación tropical en Costa Ri ca, las epifitas (bromelias, ericacias, generiacias, etc.) y muchas plantas de claros del bosque y de crecimiento se cundario (Heliconia, muchas Acantaceae, Rubiceae, Lo billiaceae, etc.), son generalmente polinizadas por aves. Los colibríes, considerados como los principales polini zadores del Nuevo Mundo, pueden agruparse dentro de tres modelos básicos que difieren en su morfología y com portamiento. Los ermitaños son aquellos forrajeros de picos curvos y largos que buscan su alimento en circuitos; los colibríes "típicos" tienen picos más cortos y rectos, además de una gran cantidad de estrategias de forrajeo, incluida la territorialidad por flores ricas en néctar de muchas especies. y por último, hay una cantidad de colibríes muy pequeños y no ermitaños, de pico corto, que visitan principalmente flores pequeñas con poco néctar, gue inclusive son también visitados constantemente por pequeños insectos. (Snow y Snow 1972) y Stiles (1975, 1978a,b) describen las coadaptaciones morfológicas y calóricas entre las flores y los diferentes "modelos" de colibríes. Es interesante que sean muy pocos los árboles de dosel, en bosques costarricenses que son polinizados por aves, y estos pocos están adaptados a paserinos nec tarívoros como los Ictéridos que tienden a viajar en grupos: si fueran colibríes que son más individualistas, rápidamente dividirían los árboles en territorios individua les de alimentación, lo que reduciría severamente la polinización cruzada. (Wolf y Stiles 1970; Stiles 1978b, 198 1). La influencia de las interacciones coevolutivas debe ser más marcada en las comunidades tropicales, debido a que en estas hay la posibilidad de que las aves y las plantas interaccionen durante todo el año. La coevolución entre aves y plantas es responsable, en gran medida. de la exis tencia de una mayor disponibilidad de recursos para las aves en los trópicos, que en las zonas templadas. Mi hipótesis plantea que uno de los principales factores facilita dores de la diversificación, se da porque en los trópicos es mayor el tiempo disponible para la coevolución (no en años sino como una proporción de cada año, en que tales interacciones son factibles, cuando las aves y las plantas están expuestas a las mismas condiciones ambientales. y cuando se puede ejercer presión selectiva sobre los resul tados. Tanto las aves migratorias como las plantas de 538
zonas templadas, se ven sometidas a diferentes presiones de selección durante el invierno; las aves residentes norteñas deben mantenerse activas mientras las plantas están invernando. En latitudes superiores, tanto la canti dad como la posición de las aves y de las plantas, entre sí, durante la primavera. cuando comienza el período de selección, son el resultado de eventos diferentes e inde pendientes durante el invierno. Hay pocas o ninguna de esas interrupciones en las tierra húmedas bajas de los trópicos; la continua selección recíproca puede depurar las coadaptaciones entre las comunidades de aves y plantas, por lo tanto, la comunidad local constituye el marco dentro del cual deben actuar estas ' presiones selectivas. Los conjuntos de plantas simpátricas que comparten polini zadores o dispersores, o de aves que comparten flores o frutos, debe presentar una gran diversidad de arreglos coevolutivos, de tal forma, que el promedio de la pérdida de recursos por la competencia se disminuye. Además debido a la heterogeneidad espacial y la variabilidad año con año de los hábitats tropicales y del clima, tales arreglos coadaptativos pueden variar en las diferentes co munidades. Es de esperar, también, que haya más variación interlocal en los ciclos anuales de aves y plantas en los trópicos, ya que aquí las restricciones temporales de los eventos fenológicos son menos severas. Esto a su vez puede explicar, parcialmente, las muy notorias dis tribuciones de parche de muchas especies tropicales. Es evidente que para poder evaluar estas hipótesis se necesita más información sobre la fenología de las comunidades de plantas y animales en diferentes localidades tropicales. La gran movilidad de las aves es de suma importan cia en el papel desempeñado dentro de la dinámica de los bosques tropicales, así como también su sensibilidad a la alteración y fragmentación de estos bosques causadas por el hombre. Se requieren grandes extensiones de bosque para mantener las complejas comunidades de aves, ya que las muchas especies dependen de la heterogeneidad es pacial del bosque para sobrevivir. Por otro lado, muchas plantas necesitan de las aves para encontrar hábitats apro piados dentro del bosque. Al aislarse un parche de bosque las especies de aves disminuyen, en forma exponencial, en proporción inversa al área del bosque (Diamond 1972). Un ejemplo claro de esto es la Isla de Barro Colorado, una pequeña reserva forestal, en Panamá, donde las especies de aves disminuyen a una tasa cerca de 10 predicho desde que se aisló del Lago Garun hace unos 60 años (Willis 1 974; Terborgh 1974). Algunas plantas que dependen de estas aves desaparecerán aventualmente, provocando una retroalimentación positiva cuyo resultado será una co munidad paupérrima, como ha pasado en la Isla del Caño frente a la Península de Osa, un puente insular terrestre que quizá se aisló desde el Pleistoceno. Aquí, el bosque actual estructuralmente diverso pero con respecto a la florística es muy pobre, mantiene de ocho a diez especies de aves residentes en una área de aproximadamente 3 km2• La mejor estrategia de conservación para mantener a la avifauna costarricense es el sistema de parques na cionales, Costa Rica intenta de forma valiente y costosa proteger zonas lo suficientemente grandes de hábitats
IN1RODUCCION
naturales para conservar la mayoría de su increíble riqueza biológica.
Hay, sin embargo, una escasez de expertos
ecólogos en muchos campos, y hasta el momento hay una serie de zonas de áreas claves (v.g., las tierras altas de Osa y los bosques nubosos bajos de la costa caribeña) fuera del sistema de parqúes. Los científicos extranjeros pueden contribuir, usando los parques nacionales de Costa Rica, en sus investigaciones, poniendo las técnicas y resultados hechos en Costa Rica, al alcance de estudiantes, científicos y administradores locales.
Un aspecto crucial para el
control continuo de esos parques es la avifauna: las aves son más sensibles a la reducción del hábitat, al aislamiento y a la alteración, que cualquier otro grupo de organismos y con el tiempo estos serán la mejor prueba de la eficacia de los parques y reservas en la conservación de la ri queza de especies tropicales.
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50:
765-82.
energetics model .
sitios visitados, con mayor frecuencia, por los cursos de la OTS. Esta lista tiene las siguientes calificaciones:
1.
La lista para la Pen ínsula de Osa se refiere a la pe n ínsula en su totalidad, y no sólo al Parque Nacional Corcovado. Sin embargo, en Corcovado se espera
2.
encontrar virtualmente a todas las especies en la lista, a excepción de ciertas aves acuáticas. Se incluye la zona de San José- Universidad de
79: 1 - 1 32 . 1 974 . Populations and local extinctions of birds
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y pantanos cerca del aeropuerto (ya que práctica mente todo aquel que llega o se va de San Vito por avión pasa una o dos horas all í).
5.
especies de aves registradas hasta la fecha en aquellos
55:730-46.
Univ. California Publ. Zool. --- o
LISTA DE AVES F. G. Stiles Esta lista da una idea aproximada de la categoría, la abundancia y la preferencia de h ábitats para todas las
Ecology
La lista para La Selva también incluye la mna de Puerto Viejo y los pastizales empantanados bajos al otro lado del río Puerto Viejo. Debido a las limi taciones obvias de espacio, sólo se puede
dar una
idea muy general de la abundancia y la distribución local. Por eso, se anotan los hábitats donde un ave se encuentra más corrientemente, y los infonnes de
abundancia y categor ía se refieren a esos h ábitats
que pueden ser muy extensos o muy localizados.
(Geothlypis chiriquensis) es común en los pantanos con pasto,
Por ejemplo, el antifacito chiriquense
alrededor del aeropuerto de San Vito -pero, no se encuentra en ningún otro lugar de la zona. La reinita enlutada
(Oporornis philadelphicus)
es un resi
Costa Rica, ya que muchos estudiantes tienen su
dente invernal muy común en las áreas enmontadas
primera experiencia con las aves tropicales en esta área.
cerca de estos mismos pantanos pero, es muy común
3.
No se incluye a Tortuguero, ya que su avifauna es
4.
esencialmente un subconjunto de la avifauna de La Selva, añadiéndose ciertas aves acuáticas. La lista para Las Cruces tambi én incluye la zona al rededor de San Vito, especialmente los matorrales
en los matorrales bajos en otras partes (incluyendo "propiamente" Las Cruces). También la categoría de una ave puede variar de un hábitat al otro: los espigueros Sporophila pueden ser clasificados co mo residentes pennanentes en el crecimiento se cundario joven y como visitantes del bosque a
54 1
AVES
corto plazo. Muchas especies pueden tener "categoría doble" en cualquier caso por ejemplo muchos, migratorios del norte se encuentran tanto como transeúntes y como residentes durante el invierno. En tales casos, sólo se dará como regla la categoría de la residencia a un plazo más largo (n en lugar de t, p en lugar de n, etc.); pero debería ser obvio que, la abundancia varía conforme van y vienen más individuos transitorios.
Categorfa p
n
En las listas que se dan a continuación, el nombre de la especie en latín está seguido por una serie de símbolos y abreviaciones. Estas son así: *
**
***
+
o
Migratorio de larga distancia: se reproduce al nor te de Costa Rica (generalmente en América del Norte). Migratorio intratropical de larga distancia: se re produce en América Central, pasa el invierno más al sur. Migratorio de larga distancia que se reproduce al sur de Costa Rica (especialmente ciertas especies marinas). Migraciones o movimientos estacionales pronun ciadas dentro de Costa Rica; estos son principal mente altitudinales para las aves terrestres y rela lacionadas con las lluvias y cambios en el nivel del agua para las aves acuáticas. Los individuos forrajean diariamente en una exten
b
v
?
Parte de la población es relativamente sedentaria, parte es migratoria -tal como las especies con subespecies residentes y migratorias, como el pibi occidental (Contopus sordidulus). Este símbolo también indica variación en el grado de la migra ción altitudinal entre los individuos, en diferentes aflos, etc.
1.
2.
3.
xima), categoría y hábitat(s) preferido(s). Las abreviaciones son las siguientes:
Abundancia Abundantes; muchos pueden ser registrados diaria
C
mente. Común; uno o unos cuantos son registrados diaria
mente. U Poco común; uno o unos cuantos son vistos a intervalos frecuentes, por lo general, no a diario. R Raro; visto esporádicamente, por lo general, a inter valos largos, en pequefias cantidades (pero también se aplica a "invasiones" de bandadas ocasionales). X Accidental; cinco registros o menos hasta la fecha.
542
Acuático a. Mar adentro: principalmente aves pelágicas que no utilizan la costa de por sí y aparecen en tierra solo cuando están enfermas o hambrientas. b. Línea de la costa -incluyendo la playa arenosa y la costa rocosa. c. Manglares. d. Grandes arroyos y ríos. e. Pozas, lagos, lagunas (incluyendo las grandes charcas y pozas temporales).
Bajo la columna para cada sitio, se ponen tres clases de datos para cada especie presente; abundancia (má
A
des áreas estacionales pero no diariamente). Residente reproductivo; se reproduce en el área, luego se va (migratorios altitudinales, intratropicales o aves acuáticas). Visitante; presente en la zona por períodos relativa mente cortos, normalmente, una ave fuera de su exten sión o hábitat general. Migratorio pasajero; una especie que sólo se encuentra en la zona durante una migración a larga distancia. Categoría dudosa.
Hábitats preferidos
sión muy amplia, a menudo, atravesando varios hábitats o incluso zonas de vida (grandes aves planeadoras, vencejos, algunas golondrinas, algu nos frugívorqs, etc.). ()
Residente permanente; se reproduce en la zona (proba blemente), puede ser visto en cualquier época del afio. Incluye especies de amplia extensión, que pueden aparecer en forma diario, pero pueden reproducirse en lugares distantes, dentro de Costa Rica (v.g., vencejos, zopilotes). Residente no reproductivo; presente por períodos de varios meses (aún durante todo el afio para algunas de las costas, etc.) pero, se reproduce lejos de Costa Rica (migratorias nortefios) o bastante fuera del sitio en cuestión (especies tropicales que se extienden en gran
4.
f. Pantanos. g. Arroyos y pantanos en el bosque. h. Marismas y salinas. Aéreo -extendiéndose ampliamente sobre varios há bitats; no asociado en particular a ninguna formación vegetal terrestre (vencejos, zopilotes, aves migratorias pasajeras de largos recorridos, etc.). Hábitats abiertos o muy alterados. a. Sabanas, praderas, pastizales. b. Crecimiento secundario joven o matorrales. c. Tierras agrícolas. d. Habitaciones humanas: urbanas o suburbanas, alre dedor de edificios, etc. e. Páramo (Cerro de la Muerte). Hábitats arbolados. a. Interior del bosque. b. Dosel del bosque. c. Orillas del bosque, incluyendo los claros de varios tipos. d. Crecimiento secundario avanzado (con un estrato de "dosel" más o menos defmido). e. Plantaciones de árbOles (cacao, pejibaye, etc.); jar dines rodeados por árboles, arboledas, etc. f. Bosque riberefio o de galería; vegetación riberefia alta.
USTA DE AVES
Estas abreviaciones siempre se dan en la siguiente secuencia: abundancia, categoría y hábitat: una letra mayúscula, una letra minúscula, y número(s) seguido(s) en la mayoría de los casos por una o más letras minúsculas. Así, para Tinamus major en La Selva; Cp4a: un residente común permanente en el interior del bosque. Para Cryp turellus soeui en La Selva: Cp3bd: un residente común permanente de crecimiento secundario joven y avanzado, etc.
La Selva
Bird Species
and Vicinity
Tinamus major NOlhocercus bofUJparlei Cryplurellus soui
P9diceps dominicus
( +)
Podilymbus podiceps
Peninsula
Cp3b4d
Cp3b4d
Xvld
Upld
( +)
.
Purodroma hasitata .. P. phaeopygia Oceanites oceanicus Oceanooroma telhys . O. leucorhoa O. melania
,
Pe/ecanus er)'lhrorhynchos
Rv?la
,
( • • •)0
Unlbc
San José
Up4a
Villa
Milis
Xv?4a
Cplef
Rp?lef
Ovla
Xvle
Rvlab
..
Ovla
Cnlab
Xlab
S. su/a S. /eucogasler Phalacrocorax olivaceus
+
Anhinga al/hinga ( +)"
BUlorides v¡reseens ( ) 8 . strialUS
Florida caerulea • + Dichromanassa rufescens Casmerodius u/bus ( +
.
'+ Bubulcus ibis ( ' ) + Egre/la Ihu/a
Hydranassa tricolor
Upld
)
·
Cblde
Rvld
Unlbf
Unlf
Cblf
Cnld
Cnlb-d
Rnld
Unlb-f
An,p?3a
Cp?3ac
Rplg
Rplg
Ov.b?ld
Cp?lcd
Xvlf
Rn?lf
Up?lf
Ov?ld
Rvde
Abp?ld- f
Ovld
Tigrisoma lineatum
Rplg
BOIQUrUS lentiginosus
Rnlh
Rnlbdh
Rnlfh
Uplc-f
B. pinnalus +
' Cochlearius cochlearius ( )
Mycteria americana +0
Jabiru mycteria +0
Mesembrinibus cayennensis Eudocimus albus +
Plegad;s falcinel/us
'+
Rv2
Cplc- f
Ovld
( ') +,
Cnlab2
Upldf
Agamia agami ·) Nycticorax nycticorax ( + Nyclanassa vio/acea ( ' ) T. fascialum
Cnle
Uplde
Rnld
+
Cblab
Cplbd
Rvld
Xv2
Fregala magnificens
Ardea herodias • +
T. mexicanum
Uble
Costa Rica,
Ovla
Phaelhon aelhereus
Ixobrychus exilis
Cp4a
Cble
verde
Universidad de
.. .. ,
,
Sulu nebouxii • . S. clacly/alra
Cble
...
Halocyptena microsoma
P. occidentalis
Cp4a
Cble
Monte-
Xvlab
Puffinus pacificus
···
and Vicinity
Cp3b4d
P. tenuirostris • • P . lherminier¡
Rosa
Las Cruces
Up4a
n:�ni • •
P . griseus
Verde
Santa
Cp4a
Procellaria parki
,.
Palo
Cp4a
Up4a
C. boucardi C. cinnamomeus
Osa
Deseo recalcar que estas listas no son ni definitivas ni completas. En una área donde la deforestaci6n y otras alternativas en el hábitat, generados por el hombre, están ocumendo con mucha rapidez, la avifauna inevitable mente reflejará estos cambios -hay invasi6n de nuevas especies, y otras se mueren localmente. Por esta raz6n, agradecería saber de cualquier aftadidura o correcci6n a las listas anteriores, incluyendo los cambios en la abundancia. Estos datos serán útiles para no perder de vista la rica y cambiante avifauna de Costa Rica.
Xv2
Rvde
Uplg Unbch
Cp?lab Cnlbce Rnlde
Rv?lef
Cnlab2
Rnlb-d
Xv2
Uplbcd
Cplde
Cnlc-f
Cnlb-e
Rvlef
Abnlc-f
Unlb-3
Rvlef
Ap?3alf
Up?3a
Cv3a
Cnlc-f
Unlc-f
Cnb?;df
Unlb-e Rnlb-d
Up?l-d
Up?lbc
Upldf
Rplcdf
Rp?lf
Abp?ld-f
Up?ld-f Cp?lc-f
Unlef
Xv2
Rvld
Cn3a
Un3.
Ovlcdf
Ovledf
Cnlb-e
543
AVES
Bird Species p. chihi
La Selva
and Vicinity
Osa
Peninsula
Unb-d
DenárocygfUJ vidua/a + D. bicolor + Ovlde
D. autumnalis + Cairina moschata + · Anas acula +
. platyrhynch�s
Op?ldg
Rplcd
Rnlf
Unlef
Unlc-e
Rosa
Las Cruces
and Vicinity
Monteverde
Universidad de Costa Rica, San Jos.!
Villa
Milis
A. ajJinis
'
Rp2
Ca/hanes bu"ovianus + ' C. aura ( )O "
0
Lep/odon cayanensis Chonárohierax uncina/us Harpagus bidenta/us
!�
ld;nia miss sipiensis /. plumbea
Ros/rhamus sociabilis +
�
Accipi/er bi olor A . cooperii
�
A. supercil osus A. s/ria/us
Ap2
Cp2
Ap2
Bu/eo albicauda/us ' O B. jamaicensis ( )
'
B. brachyurus ( )
Cnlef
Utlde
Leucopternis albicollis
L. semiplumbea
L. princeps O( +)
S. tyrannus cyaneus
Geranospiza caerulescens
Pandion haliaetus Herpetotheres cachinnans Micrastur semilOrquatus M. miranáollei M. ruficollis Daptrius americanus
Up2
Up4bc
Up4bc
Up4bcf
Up4bc
Rp?4b
Up4bc
Rvlcd
Cblc4bc
Ubv2
Xv4c
Up4bc
Ot2
Rv2 Rp4a Rp4cd
Ap2 Ub2
Rv2
Ovlef Rp4a
Apn2
Ov?4f
Cplef
Rp4ad
Apn2 Rt2
Rtle
Rt3a Rp3a
Rp4c
Uplf
Rp3a4c
At,n2 ,4c
C5n2 ,4cd
Cn4bc
Atn24bc
Ot2
Rt2
Op?3b
Ut2
Cp3ab
Xv4c
Up4c
Up24b
Cp24b
Up4ace
Xv2
Rp?4c
Upld
Aplbc
Up4bc
Rp24b
Rile
Rp24b
Up2,4b
Up24b
Otlf3a
Rp4bc3
Rp4abc
Cnlb-e
Ov4ac
Up4ab
Rp4ac3 Up4ad
Op?4c
Mi/vago chimachima Polyborus plancu! Falco peregrinus
Ot2
F. rufigularis
Rpldrc
Up4bc
Cp3a4c
Cplcd
Rplf4bc
Cp2
Ap2
Rv2
Ap2
Cjl?2
Cpn2
Xv2
Ub2
Cb24b
Cp3ab
Up4bc
Cp3a4bc
Cp4bc
Otlb
Cp4ce
Up4bc
Up4bcd
Rn4c
Ot2
On3e
Ot3ab
Un3a4c
Rtn3ab
Up23a Ut2
Ct2
Rp24b
Up24b
Ov24b
Cp24b
Ctn24cd
Rv2
An3a2
Cp23e4c Rt2
Utn3ab2
Ct2
Cp4bc
Up3a4c
Aplbc4c Up4bc
Ov?4bc
Xv2
Xv2
Rv?24b
Xv2 Rvlf
Rp4b
Up4f
Cp3a4bc
Cp3a4bc
Unlde
Up4a-c
Up4a-c
Cp3a4c Unlef
Cp3a4c Rtlbe
Xv2 Xt2
Cnlbc
Up4abd
Up4cd
Up3ab
Utn23a4c
Up4bc Up4c
Rp3a
Xv4b
Rp24b
Unid
Up4bce
Cp3a4bc
Ct2
Rp?2
Ap2
Rp24b
Op?2,4b Ov2,4b
Ut23a
Ov2
Up4a-c
Rp?3a
Xt2
Morphnus guianensis
Spizaetus ornatus
Ap2
Op?4c
Harpyhaliaetus solitarius
Spizaslur melanoleucus
Ap2
Up3a
B. urubitinga
Harpia harpyja
Rblef
Up2
Up3ac
Busarellus nigricollis Buteogallus anthracinus
Ublf
Cp3ac
Parabuteo unicinctus
F. columbarius
Anlef
Cp3ac
Ap,n2
At2
B. swainsoni B. platypterus
F. deiroleucus
Onlef
Rv?lc-e
Rn?lf
B. albono/atus
B. nitidus
Cnle
Un?lde
Ovlf
Heterospizias meridionalis
B. magnirostris
Cp?lf
Unle
Sarcoramphus p a OJJ. Coragyps a/ra/us
Elanoides forfica/us
Abp?lef
Cnle
+
Elanus leucurus
Uble
Cnlef
Oxyura dominiCa '+,
544
Ablef
Verde
Clbe
A. cyanop/era
A. discors · + ' A. clypea/a + · A . americana + " Ay/hya collaris '+ ' A. marila
elrcus
Santa
'
Ajaia ajaja +
A.
Palo
Ot2 Rp?4a-c
Rp4abc
Up4abd
Cp4ace
Ot2
USTA DE ESPECIES
La Selva
Bird Species F. sparverius ·
Crax rubra Penelope purpurascens
and Vicinity
Peninsula
Rt3a
On3a
Un3a
Up4bce
O. cinereiceps
Up3b
Chamaepetes unicolor
Palo
, Verde
Rp4a
Ortalis vetulLl
Osa
Up4ab
Up4bc
Rp4bc
Up4bf
Rp?4d
Santa Rosa
Xtlb
Las Cruces
and Vicinity
Rn3ab
Cn3a
Up4bcf
Rp4b
Up4bc
Up4a-c
U¡>3a4bc
Op4ab
Universidad de Costa Rica, San José
Up3a
crislatus
Odonlophorus gujanensis O. erythrops
Rp4a
O. leucolLlemus O. guttatus ( +)
Ap3ab
Un3a
r
Aramides cajanea
Xvld
Ovldf
Uplg
Rplg4d
UIIg4ad
A . axillaris
.Up3Ü>
Up4ac
Rhynchortyx cinctus Aramus guarauna ( +)
Rp4ab
Up4a
Ov4a
Pardiral/us maculLltus ( O )
Villa
Milis
Xt2
Cp4ab
Colinus leucopogon
Amaurolimnas conc%
verde
Un3a
Dendrortyx leucophrys
c.
Monte
Uplcg
PorzofUJ carolina · P. f1aviventer
Aplf
Ovlef
Up4flc
Uplc4f
Unlf
Rtlf
Uplf
Ublf
Micropygia schomburgkii
Cp4ac Rp4a
Cp4alg
Laterallus jamaicensis L. albigularis
Aplf3b
L. ruber
Gallinula chloropus
Xvlf
PorphyrulLl martinica Fulica americana · Heliornis fulica Eurypyga helias Haematopus palliatus ( O )
Cpldf
Ablef
Unlbh
Unlcd
Cnlbh
Cnlca
Charadrius semipalmotus • C. alexandrinus · C. col/aris + Utn3.
Banramia longica
ud�
Numenius phaeopus
Up?lb
Up?lb Cnlbh Cnlbch
N. americanus ·
Uplef
Cplef
Anle
Cplf
P. dominica
C. wilsonia ( O O)( + )
Cblef
Cblf
Cpld
Pluvialis squatarola •
C. vociferus O( + )
Upldf
Aplf3b
Upldg
Rp?ldg
Jacana spinosa ( +)
Aplf3b
Cnlh3a Rtlf
Unlcd
Up?lef Up?lb
Unlbch Cnlch
Rv?ldg
Cp?lef
Rvld
Rt3a
Rtlb
Up?lbh LLlri3a
Cp?lceh
Xv'le
Unlbch
limosa haemastica •
L. Jedoa
Tringa f1avipes
Otlh
o
T. melLlnoleuca
Xtld
Actitis macularia
Anld
T solitaria ·( +)
Rnlf
COlOprrophorus semip /matus �
Heteroscelus incanus
Rnld
Rtld-f
Anlb-f
Anlc-f
Cnlbf
Unld-f
Clbch
Unlbh
Limnodromus griseus
Rnlbh
L. sco/opaceus ·
CapellLl gallinago O( +) Calidris canulus C. alba
o
:
Anlb
C. pusillLl C. mour;
C. minutillLl C. bairdii
c.
o
Unlcd
Unlb
Unletb
Ut\f
Cnlf
AnJb Rn)b Rnlh
Utld- f
Cnlbceh
Unlef
Cnldef
Utle
Cnlde
Unlbh
Unlbeh Utnlef
Unlf3a
Xtld
Unlbeh
Cnlbeh
Unlbh
Unlh
Cnlbeh
Rtlde
Rtlf
Utltb
Rtlef
Ut3ale
Rtlef
Rtf
Rvltb
Cplf
o
melanoros · +
C. alpina
Rtlbh
Cnlbh
o
C. fuscicollis
Unlf
Rtlb
Arenaria inrerpres
Unld-f
Rnlef
Ctlb
Aphriza virgata ·
Unlef
UnId
o
MicropalLlma himantopus Tryngites subruficollis
o
o
Xvlh
Philomachus pugnax o
Himantopus mexicanus ( *)( +)
Unleh
545
AVES
La Selva
and Vicinity
Bird Species
Recurviroslra americana 'S/eganopus /rica/or
Verde
Santa Rosa
Las Cruces
and Vicinily
Monteverde
Universidad de Cosla Rica, San José
Villa
Milis
.
.
RIla
Burhinus bistriatus
..
Slercorarius p marinus � S. parasi/icus S. /ongicaudus
Peninsula
Palo
.
Pha/aropus fulic rius � Lobipes /oba/us Ca/harac/a skua
Osa
.
Cp3a
Ulla
Cp3a
Olla
.
Larus delawarensis • .
L. argentat s �
L. a/ricil/a
L. pipixcan
Cnlb
.
�
CUb2
.
L. phitade/p ia
Unlab
Chlidonias nigra
Rvlb
Ge/ochelidon ni/O/ica Hydroproglle ca pia ; S/erna hirundo S. Qnaerhetus S. fusca/a
.
Rvlde
Thalasseus maximus
Rllb
..
T e/egans
...
R)'lJchops ,,¡ger
Uvlb
Unlab
Uvlb
Unlab
Rvlab
Ovlb
T. sandvicfllsis
Anous slOlidus
Cbla
Xvla
S. a/bifrons
Rlnlab
-, . . .
"IV lb
Co/umba /ivia Rv3abc
C. jlal';roslris
Rv3ac'
C. cQrewrensis C. J'a�ciata +0
Up4bce
C. speciosa
Ap4bcde
C. nigriTos/Tis C. subvinacea
Zellaido macroura ( e l Z. asia/jea ( e)
Ov'3a
'Cplc3a
Up3a4c
Rv4bce
Rp'4bcd Ap4bcd
Un3a
Xv3a
C. ta/pacoti
Cp3a4c
Ap3a
Ap3a4c
C. mondelOurll Lepto/i/o \'frrelllLti L. p/umbeiceps L. cassin;; Geolrygon veraguensis
Rp'3a
Up3a4c
Rp4c- f
Cp3b4cd
Xv3b
Cp3b4d
Ap4acf
Ap4acf
Cp3b4d
Ap4cde
A4c-e
Ov4ad
G. montana G. linearis
Up'n'4b
Ara ambi�ua + * A. macao
Ap3a
Ara/inga finschi + .
Cp4bcde
A. aslee
Ap4bc Cp4cd
A. canicularis
Bo/borhynchus lif/eo/a +. Brotogeris jugu/aris
Up?3ab
Cp3a4be
PionopsitlQ haematotis
Cp4be
Cp4b-e
Ap4bce
Ap4b-e
Cp4be
Up
Touit dilectissima +0
Pionus menstruus .
Ub4b
Ap3b4c-e
Rp?3b4c
Ap4acd
Up4ad
Up4a
Pyrrhura hoffmanni +.
546
Cp3b4d
Rv4ac
Up4a
G. vio/acea
A. autumnalis o
Rp?3ab
Ap3ab
Cp3ab
G. lawrencii
Amazona a/bifrons
Cp'4b
Up3ab
G. cosraricensis
P. senilis
Ap4bc
Up3ab
Ap3a-c
Up4ad
Ap3d
Rp3abd
Cp4bc
Ap3a4c
Ap3abc Cp3ab
Clara vis pre/josa
Un3a
Cp3a4c
Ap3a4c
Columbina pa.\"Serillll
Ap3a4c
Cp3a4c
.A"p4b-e
Scardafel/a il/ca. C. minuta
Cnlab
Uvlab
Ulnlb
..
...
Gygis alba
Rvlb
Ullde2
Xvlb
Xema sabini
S. fors/eri
Unlde
\lUde
Up4bc
Rp4bf
Ap4bc
Ap4bc
Ap4bc3a
Ap3a4b-f
Rv4b Cp24b-e
Ap3a4bc
Up?4bcd
Am4b-e
Rv4bcd Cp4b-e Up4b-e
Ap3a4bc
Up4a
Op4a
Rv?4bc Un4bc
Ov4bc
Cp4bc Rv3c4b-e
Ap4b-e Cp4bce
Cp24bcd
Up?4bc
Cp24bcd
Rv4d
USTA DE ESPECIES
La Selva
and Vicinity
Bird Species
!",1a
A . ochrocep A . farinosa
Cp4be
Coccyzus eryth optha/mus � c. americanus
Rt3b
Rt3b
C. minor ·'"
Piaya cayana
Cp3b-e
Crotophaga ani
c.
SU/ciTOS/Tis
Ap3ab
Tapera naevia
Up?3a
Morococcyx erythropygius
Osa
Peninsúla Xv3a
Ap4bce
Rt3b
Rt3b
Ub?1c3b
Cp4b-e Cp3ac
Ap3a-c
Dromococcyx phasianellus Neomorphus geoffroyi
Op4a
'ljIto alba
Up3ac
Otus guatema/ae
Up4a
O. cooperi
Up3ac
O. choliba
Palo
Verde Up3a4bc
Rt4c
Ub?1c4ac
Cp4bc
Ap3ab Cp3ab4c
Santa Rosa
Up3a4bc Rt3b4c Rt3b4c
Cp4bc Cp3ab Cp3ab4c
Las Cruces
and Vicinity
Speotyto cunicu/aria
Op?4ad
Rp?4ad
Up4ace
Up4ace
verde
Up4bc
Cblc4ac
Cp4b- e Ap3ab
Cp3ab
Universidad de Costa Rica, San José
Villa
Milis
Rt3b Rt3b
Cp4b-e Cp3a
Up3b4b-e Cp3ab
Up3b
Op?3b4c
Cp3a
Cp3a
Up4ac
Cp4acf
Up3a
Rp3a
Up4ba
O. c/arkii Lophostrix cristata
Monte-
qp4cf
Cp3a-d
Cp4de
Up4ab
Bubo virginianus Pu/satrix perspicillata
Up4bce
Glaucidium minurissimum G. jardin;; G. brasi/ianum
Cp4cde
Ciccaba virgala
Rp4b
C. nigrolinecuo Rhinoptynx c/a 'ator ':
Up4b-e
Cp4bc
Cp4bc
Ap3a4bc
Ap3a4bc
Up4ace
Cp4b-e
Cp4b-e
Cp4cde
Up3ab4c
Asio flammeus
Op4ab
Aego/ius ridgwayi Nyctibius grandis
Up4b
U- Rp4b
Rt2
Rtv3a
Cp4bc
Lurocalis semitorquQtus Chorckiles acutipennis ( ' ) C. minor ( · )
Nyctidromus a/bicollis
Caprimulgus caroUllensis • C. rufus
Ap3ab
Rn4bc
Up3b4c Up?3ba
Cplf3a
Ap3ab
Ap3a4c
Rn4bc
Ut23a
On4ac
C. vociferus
c. c.
sotura/us cQyenllensis Up2
Slreploprocne zona is o �
Chaetura pe/agica . C. vauxi
012
C. cinereiventris
Ap'2
C. spinicauda ' Cypu/oides ruti/us
.
Rp4b
Xv?3a
Up2
Rt2
Uv2
Cplbf3a
Utp?3a
Ap3a4c
Ap3a4c
On4acf Rb?3a
Up3a4c
Up?3b4de Rt2
Rp?4bc
Uv2
Cp2
Cp2
Xv2
Cp2
Ap2
Cp4bc Uv3
Ov2
Up2
Rv2
Rt2
Ap2
Cp2
Up?2
Up2
Rv2
0I?2
Uv2
Rn-v2
Rv2
OIv2
Up2
Cp2
Rp?2
C. che"iei C. c1)ptus C. "igeT ' ·)O
�
Pan)Plila sa"c hieronym; P cayellnensis
..?
Doryfera /udovicae Glaucls aenta Threllfles rueker; Phaethornis guy ( +) P. superciliosus
P. longuemareus Eutoxeres aqui/a ( +)
Plweochroa cuvierii + Campy/opterus hemileucurus F/orisuga mellivora + Co/ibri delphinae + C. thiJlassinus +
Xv2
Cp3b
Cp3b
Cp4acd
Cpracd
Ap4acd
Ap4acd
Ov4ac
Ap4acd
Ap4acd
Up4af
Cp4af
Ov4c
Cplc
Rb?1c4c
Ub?1c4c
Up4ac
Cp4a-e Xv4c
Up4ac
Ap4a-e
AnthraColhora.x prevoslii ( +) K/ais guimeti Lophornis delattrei L. he/enae +
L. adorabilis Popelairia convers;; ( +)
Cp4b- e Rv?4bc Ov4bc
Cp4a-d
Uplc3b4c
Ap4acd
Ap4acde
Ap4acd
Up4acd
Up4acd Up4ce
Cp4acde . Xv4c
Cb3a4c
Ub3a4c
Rp?3b4c
Up2
Xv4c
Up4cd
Cp4acde Xv4c
Ab3b4ce
Ov4cd
Rv3b4cd
Up4b-e Xv3b
547
AVES
Bird Species
La Selva
and Vicinity
Peninsula
Ap4a- e
Cp4a-e
Rv4d
Up4bcd
Chloroslilbon canivelii Tha/urania furcata ( +) Panlerpe insigms Hylocharis eliciae Amazj/ja candida A . amabilis A . decora
Cp4cde
A . boucardi
A . saucerrotte;
Cp3b
Xv?
Cp3b4ac
Up4bf
Rosa
Cp3b4ac
Ap4a-c
Ap3b
Ap3b
Ap4a-d Up4ac
Ap4a-d Ap4a-d
Up4cf
Up4a- e
Rv4c
Heliodoxa jacu/a
Cp4acd
Eugenes fu/gens ( +)
H. longirostris Philodice bryanlae Archilochus co/ubris Selasphorus jlammu/a +
Rv?4e
Cp4acde
L. casraneoventris
Heliomaster constantii
Ap3bcf
Un4bce
L . calolaema
Heliolhryx barroti
Up3b4cd
Cp4acde
E. cupreiceps Cha/ybura urochrysia
Cp3b
Cp4a-e
Monteverde
Cp3b Ap4bc
Universidad de Costa Rica, San José Rp3b
Up3b4cd
Xv3b
Up3b4c
Ap3bd4c-e
Cp3bd
Ap3bd4c-e
Up4bce
Up4bce
Rp4be
Up4bce
Xv3b
Un3b
Cp4bc
Cp4bc
Cn3b4bc
Cn3b4b-d
Up4b-e Cp4bce Rv?3b
Cp4abcd
S. scintiJIa +
Up?3b4c
Pharomachrus mocinno + T. clalhralus T bairdi
Cp4b-e Rp4b
T melanocepha/us
Cp4b-e Cp4b-e
T e/egans
Cp4b-e
Cp4bc Up4b
T collaris +
Cp4bc
Up4bf
T aurantiiventris
T rufus
T violaceus
�
Ceryle tor uala C. a/cyon
Ch/orocery/e amazona C. americana C. inda C. DeIJeO Hylomanes momorula E/eclron p/aryrhynchum E. carinalum
Cp4acd
Cp4acd
Upld
Cplbd
Cp4de
Up4de
Up4bf
Rnld
Cpldg
Upld
Rp?lg Uplg
MomOlus momOla Galbula ruficauda Jacamerops aurea NOlharchus macrorhynchos N. leclus MalacoPlila panamensis Micromonacha lanceo/ala Monasa morphoeus Eubucco bourcierii
Up4bf
Unlbde
Upld
Unlde
CpJcde
Cplbde
Uplde
Cplde
Uplg
Uplg
Upldg
Cp4ac
Cp?4ac
Upld
Xv4bc
Ap4a-e
Xv3b4cd
Up4acd Xv4c
Cp4bcd
Up4ce Cp3b4ce Un3b4c
Rt3bd
Rv3brcd
Rv3b4cd
Cp4cJd
Up4ad
Up4a
Cp4af
Rp?4bc
Up4bc
Up3a4bc
Up4bcf
Cp4acde
Cp4acd
Rp4b
Up4bce
Ap4bce
Pleroglossus lorqualus
P. franlzii
Selenidera speclabilis +
548
Xv4b Cp4acd
Rv4b
Ap4b-e Rv?4bc
Cp4b-e
Rp4bf
Up4bcf
Rp?4b
Xv4b
Cp4bcd
Cp4de
Uplde
Rvld
Ap4cde
Cp4ad
Upld4c
Rv4bc
Xv4c
Ab3be4cd
Cp4b-e
Rvld
Cp4acde
Up4acd
Semnornis frantúi Aulacorhynchus prasinus ( +)
Cp4bc
Rv4c
Rp4cd
Cnlbde
Cp4celg
Xv4c
Cp3be4ac
Cp4bcd
Eumomola superciliosa + Baryphlhengus manii
Ap4bcd
Ap4acde
S. siman; +
Trpgon massena
Villa
Milis
Cp3b4c-e
E/vira chionura
Lamporms hemileucus
and Vicinity
Cp4abf
E. nigriventris
Microchera albocoronata +
Las Cruces
Xv3b
A . rutila . Eupherusa eximia
Verde
Santa
Ap4cde
A. edward A. Izacall
Palo
CpJc
A . cyanifrons A . cyanura
Osa
Xv4bc Up4b- e
Cp4bc
Ap4b-e
Xv4bc
USTA DE ESPECIES
Bird Species Ramphas/os s�lfura/us R. swainsonii
La Selva
and Vicinity Apb-e
Ap4b-e
Picumnus olivaceus
Osa
Peninsula
Palo
Verde
Santa Rosa
Rp4f
Ap4b-e Up3b4d
Up4be
Up4be
Celeus castaneus
Up4cd
Dr)'ocopus linealus Campephilus gua/emalensis
Up4be
Cp4b- e
Up4cd
Cp4b- e
Melanerpes formicivorus hoffmanni
C. rubricapillus Ap4b-e
C. pucherani C. chrysauchen Sphyrapicus varius
Xv4bc
Monteverde
Costa Rica, San Jos�
Villa
Milis
Up4b-e
Up4b-e
Up4b-e
Cp4bcd
Rp4cd
Rp?4be
Universidad de
Up4be
C. laricarus
een/urus
and Vicinity
Up3b4d
Pieulus rubiginosus p. simplex
Las Cruces
V. kirkii
Ap4bcf
Up4bc
Up4bcf Ap4bcf
Cp4b-e
.
Veniliornis fumiga/us
Cp4cd
Up4bc
Up4bcf
Rp4cd
Cp4b- e
Ap4cde
Up4ac
D. anaba/ina
Up4cde
Rp4bcd
Deconychura longicauda
Cp4acde
Xv4a
Up4ac
Ap4a-e
Ap4a-e
Siuasomus griseicapillus Glyphorhynehus spirurus
Cp4acde
Up4a
Up4af
Up4ac
Up4acd
Up4b
Cp4abf
Cp4abc
Cp4b-e
Cp4a-e
Xiphocolap/es promeropirhynehus Dendrocolap/es eenhia
Rn4cd
Cp4abcd Up4b-e
D. homochroa
Cp4a-e
Cp4a-e
Cp4cde
Cp4cde
Ap4b-e
Up4bc
Up4bc
Xv4c
Dendrocopus villosus Dendrocine/a fuliginosa
Cp4cd
Up4ab
Up4abf
Op4b
Up4bcf
Cp4a-c
Cp4a-cf
Cp4,a-e
Rn4cd
Cp4bcd
Rv4bce
Ov4bc
Up4a-e
D. pieumnus Xiphorhynehus gul/a/us X. fiavigas/er X. lachrymosus X. ery/hropygius Lepidocolap/es souleye/ii
Cp4abce
Cp4abce
Cp4cde
Cp4cde
Up4b
Up4b
Rp?4cde
Cp4a-e
Cp4b-e
Up4bc
Rp?4abc
Cp4cde
L. affinis Up4bc
Campylorhamphus pusillus Synallaxis albeseens S. braehyura
Cp3b
Up3ab
Cp3ab
Cp3b
Up3b
Up4bc
Cranioleuca erythrops Margarornis rubiginosus
Cp4a- c
Premnoplex brunnescens Pseudocolaptes Iawrencii Hyloe/is/es subula/us
Up4ab
Up4ab
Rp?4bc Ov4ab
Syndactyla subalaris Anabacenhia s/ria/ieollis
A. ochrolaemus
Cp4acd
Cp4acd
X. minulus
Rp4ce
Cp4bce
Cp4a-e
Se/erurus albigularis Ov?4a
S. mexicanus S. gua/emalensis Cymbilaimus linea/us Taraba major
Up4a
Up4a
C3b
Cp3b
Up4cde
Thamnophilus dolia/us
Ov ? 3b
T. pune/alus
Ap4acde
T. bridgesi
Thamnistes anabatinus
Dysithamnus mentalis + D. slria/ieeps
Rp?4bc
Xv4a
Cp4ac
Ap4acde Up4bce
Up4a
Rp?4bc
Up4bcd
Up4acd
Xv?4a
Up4bce
Up4ab
Cp4bcd
Cp4a-e
Up4acd
Thripadee/es rufobrunneus Xenops ru/ilans
Cp4bce
Rp4bcd
Cp4acde
Rn4abc
Ap4bcd
Xv4ab
Philydor rufus AUlOmolus rubiginosus
Up4cde
Up4b-e
Xv4a
Up4a
Up4ad
Up4af
Cp4af
Up3b Cp4ab- e Cp4b-e Cp4ac
Up4acd
Cp4a
Cp4ac
Up4ac
Cp4cd
Cp3b4cd
D. punc/iceps Myrmo/herula fulviventris M. axillaris
Ap4ac
Cp4a
M. schisticolor Microrhopias quixensis
Ap4cde
Ap4acde
Cp4cde
Terenura callinota Cercomacra tyrannina Gymnociehla nudieeps
Cp4cd
Rp4cd
Up4cd
549
AVES
Bird Species
La -Selva
and Vicinity Ap4acd
Myrmeciza elCSul
Osa
Peninsula
Palo
\Ude
Santa Rosa
Up4acde
Cp4ac
Cp4acd
Cp4acd
Up4ac
Up4acd
Xv4a
Formicar;us analis F. nigricapillus
and Vicinity
Ap4acd
M. laemosticta
M. immaculata +
Las Cruces
Monteverde
Universidad de Costa Rica, San José
Villa
Milis
Rv4a
Up4a
F. rujipectus Gymnopithys bicolor Hylophylax naevioides Phaenostictus mcleannam"
Up4ac
Rp4f
Up4a
Up4a
Pittasoma michleri Rp4a
Gral/aricula j1aviros/ris Gral/aria gua/imalensis Cp4cd
G. fulviven/ris G. perspicilla/a
Cp4a
Seytalopus argentifrons Piprites griseiceps
Rp4ac
Pipra coronala
P. mentalis
Cp4acd
P. pipra
Rp4a
Cp4a Cp4a Ap4acd
Up4acd
Cp4acd
Rp?4acd Ap4af
Chiroxiphia Iinearis
Ap4af
Rp4a
C. lanceola/a
Corapipo al/era +
Uv4acd
Manacus aurantiacus Ap4cd
M. candei
Ov'4a
Schiffornis /urdin s "., CO/lnga amab,lts C. ridgwayi '
Up?4bce
Carpodec/es ro/idus C. antoniae 0+
Ap4b-e
Attila spadiceus
Rp4bc
ú:miocera rufescens Rhy/ip/erna ho/ery/hra Lipaugus unirufus
Cp4bce
Up4ac
Ap4acde
Cp4a
Up4a
Up4bc
Up4bc
Up4cd
Uplc4bc
Ap4b-e
Ap4bc
Ap4bcf
Cp4bce
Cp4bc
Ap4bc
Ap4cde
Cplc
Cp4b-e
P. po/ychop/erus
Cp4de
P. a/bogriseus
Xv4c
Platypsaris ag/aiae
Cp4b- e
1ityra semifascia/a
Up4b-e
T. inquis;lor
Queru/a purpurata Cepha/opterus glabricollis + Pracnios tricarunculara +
Cp4bce
Cp4de
Cp4b-e
Up4b-e
Rv4ab
Rv4be
Colonia c% nus
.
Up4fc
Up4bcf
Rp4b
Up4bf
Cp4bc
Cp4bcdf
Cp4b-e Rp4b-e
M. tyrannus ( " ) Ut4cde
1Yrannus tyrannus
T.
Ct4b-e
Xv4b
Cp4b-e
Ab4bce Rvld
An3alf
Un3a
Ct3a4bc
Ut3b4bce
Ut4bce
Ut4b- 3
Aplf3a
Cp3a4c
Ap3a-d4e
Up3ad
Cb3a4bc
Cb3ab4c
Xvlf
Rp4b- e
Rv4b
Rv4b
Ap4bce
Rv?4bc
Cp4cde
Sayornis nigricans Muscivora forfica/a
Ov4a-e
Up4bcd
Cp4bc
Pachyramphus versic% r P. cinnamomeus
Cp4a-e
Rpld
Xv4b
Cn3ad
venicalis '
T. melancholicus
Cp3bc
T dominicensis ·
Lega/us /eucophaius
..
Myiodynastes !ure;ventris • • M. macuJalus ( · · )
Ub3a4e
Ut4ce
Cb3a4ce
Ub3a4c
Xv4c
Ut4ce
Up'4bce
Cb4bc
Cb4bcf
Ap4b-e
Ap4b-e
Ap4bcf
Aplbc3b
Apldf4c
Up?4b
Ap4bc
Conopias parva Myioze/e/es similis M. granadensis
�
Pi/angus sulphura/ s
�
Myiarchus crini us
Cpldeb
Ap3b4cde
Ap3b4cd
Cn4bcd
Cn4b-e
Cpld3a
Rp?lb3a
Apldf3a
Ub4b-e
Cb4b-e
Cb4bce
Ap4bcf
Cp4b-e
Cp4b-e
Cp4b-e
Aplcd4c
Ap3ab4de
Cp3abd
Up3bd4d
Un4b-e
Rtn?4bc
Cp4b- e
Cp4b-e . Ct4ce
Cp'4bcf
M. hemichrysus Megarhynchus pi/angua
Rt3b4d
Cp3ad4e
Aplcd3a4c
Cn4bce
Cn4bcf
Up4b-e
Up4bcd
Cp4bcdf
Cp4bcdf
Ap4cde
Cp4bc
Ub4b-e
Cp3adld
Utn4c-e
M. cinerascens M. nuttingi M. tyrannu/us M. panamensis M. /ubercu/ifer
COn/opus borealis •
550
Up4cde
Rt4ce
Cplc
Cp4b-e Ut3a4c
Ap4b-e
Ut4bc
Uplc4b-f
Ut4bcf
Ut4b-e
Up4b-e Ut4ce
Ut4c
USTA DE ESPECIES
Bird Species
C. virens C. sordidulus ( O ) + C. cillereus C. lugubris C. ochraceus o Empidonax f!aviventris
La Selva
E. alnorum
Un3b4d
Rp?3b Rt?3b
Ot4de
Up3ab
Cn4acd
Rt3b
Ct3b4c Rt4cd
Cp4acde
T. cinereum T. sylvia
Cn4ac
Cn4ac
Up3ab4c
Cnracf
Up4de
Up4ace
Cp4a
Ct3b4c-e
Cp4ace
Cp4acd
Ap3b4de
Up3b4d
Up4acd
Up4ac
Cp4cd
Up4af
Up4af
Up4af
Up4af
Capsiempis j/aveo/a Serpophaga cinerea E/aenia j/avogaster E. chiriquensis + E. frantzii +
Cp3b
Cp3b
Up3ab
Cp3ab
Up3b4c
Cp3bd4c
Rp?1c4c
Cp4bc
Cp4bcf
Cp4bc
Cp4bcf
O. brunneicapillum Leptopogon superciliaris
Cp4bce
L. amaurocephalus Mionecles olivaceus +
Ov4de Un4ad
Cp4ad
Up3b Cp3b4cde
Up3b
Rv3b4c
Up?4cde
Up4cde
Ap4b-e
Cp4b-e
Xv3b4c
Cp4bcd
Up4bcde
Up4ace
Cp4acde
Ap4acde
Ap4acde
Up3a
Cp3ab
Cp3alf
Cplc3a
Cp23a4c
Ut3a2
Ct3a2
Ut3a
Ct3a
Rt2
Stelgidopteryx rufico/lis
Apnld3a
Cpnld3ab
Cpnlf3a
Cpnld3a
Rt3a2
Ut23a
Unlf3a
Ut3a
Apld
Cpldef
Apldf
Cplcdf
Ap4bcf
Ap4bcf
(O �
NOliochelidon c:anoleuca Riparia riparia o Tachycineta bicolor T. albilinea T.
tha/assina Calocitta formosa . Psilorhinus moriD Cyanocorax affinis Cyanolyca cucullata C. argentigu/a Cinclus mexicanus
Up3b
Cp4ad
Ovld
Up3b4d
Cp3b4c
Cp3b4cd
Cp4b-e
Rv3b4d
Ab4bcd
Ap4b-e
Rv4bd
Uvb?4bcd
Xv4bc
Cp4acd
M. oleaginea Oxyruncus C'!Slotus Progne subi: P. chalyb�� P. tapera Petrochelidon py ,honolQ ; Hirundo rustica
Atn3a2
Xv4c
Cp4bcd
Up3b
Rp4af
Cp4cd
¡Yrannulus elntus Acrochordopus zeledoni Ornithion semifiavum
Ot3b4d
Ap4b-e
Cp4cde
OncoslOma cinereigulare Lophotriccus pi/eatus Myiornis atricapillus Phylloscanes superciliaris
Ap4b-e
Cp4b-e
Ap4bcf
Ap3b4bc
Up4bcd
Ot3b
Ap4bcf
Ap4bc
Rp?lc
Rp4cd
Rt3b
Rp?4af
Cp3b4d
Up3b
Xt4c
Up3b
Un3b4c
Rp?4f
Cp3b
Ap4bce
Villa
Milis
Rt3b4c-e
Up4f
Up4acd
Cp4ac
At4c-e
Rt4c-e
Ctn3b4c-e
Up4f
Up4ae
Up3b
San José
Up4ace
Cp4cd
Ap4bce
Costa Rica,
Rp3b4c
Up4d
Cp4bce
At4c-e
Rtv4c-e
Universidad de
Cn4acde
Cp4acde
Cp4acd
Cp4a
verde
Cp4c-e
Up4b-e
Up3b
Rplg4e
Up3b
Myiopagis v;ridiearo Sublegatus arenarum Camptostoma imberbe C. obsoletum 1jranniscus vilissimus ( +)
Ut4c
Monte-
Rn?3b4c
Cn4ac
Cp4acd
cancrominus
Rhynchocyc/us brevirostris TodirosffUm nigriceps
Up3a4c
Rt4c
Cruces
Up4b-- e
M. olricaudus
coronalus Tolmomyias sulphurescens T. assimilis
Ct3a4bc
Ct4bc3a
Ut4cde
P.
Ct3a4bc
Ct3a4bc
E. virescens E. albigu/ ris fI E. traillil
P.
and Vicinity
Atn4ce
Cn4ad
Myiophobus fasciatus Onychorhynchus mexicanus P/atyrinchus '!'ystaceus
Rosa
Verde
Cp3ab
E. minimus E. j/avescens (+) E. atriceps ( + ) Mitrephanes phaeocercus Terenotriccus erythrurus Aphanotriccus capitalis Myiobius sulphureipygius
Santa
Peninsula
Rt4bc
Las
Palo
and Vicinity
Rt4ce
o
Osa
Cn3a
An3a
Rn3a
An3a
Cp4acd
Ot2 Xt2
Ut2
Ov3a
Ap23abd
Cp23c
Ap3ab
Rt2
Cp3a
Ut2
Atn23a
Ctp23a Ap23d Ut2
Xt2
Xt2
Cp2
Rt2
Cp3a4ce Up4ac Ovld
Cp3a4b-e
Rp4ab
551
AVES
Bird Species
La Selva
and Vicinity
Osa
Peninsula
Palo
Santa
Ap4bc
Ap4bcf
Verde
Rosa
Las
Cruces
and Vici ni ty
Monteverde
Universidad de Costa Rica, San José
Villa
Milis
CiSIOIhorus plarensis Campylomynehus zonalus
Cp4cde
C. rufinueha Thryolhorus modeslus T. ze/edoni
Rp3b
T. Ihoracieus
Ap4cde
T. rufa/bus
Ap.ld4cd
T. nigrieapillus T. semibadius
Ap3b
Apld4cd
T. pleuroslielus
T.
U� ,
alrogularis,
T. fascialovNllris ,
Up4cd
Aup4af
cp4af
Ap4acd
Cp4acdf
Up3d
Up3d
Cp3b
Cp3b
Cp3b4cd
Cp4ad
Cp4cd
Cp4d
T. maeulipeClus '
T.
Cp3b4cde
ruli/Im Up3¡J.
TroglodjllfM<: 11Hlsculus>
T.. OtlHraceUS'ó
Cp3d
7iHr¡yorr:hilla, /jrowni liI.'enicorhina ¡tucost¡eta 1iI. leueophrys
A�ac.
Ap3ad
Up3bc
Gp4ace Up4ac
Salpinctes obsolelu15 Microcerculus luscinia M. phi/omela
�
Cyphorl!inus phaeocep alus ' Dumetella carolinensis Turdus albicollis + T. grayi
U�a
Myadesles melanops
(
Hylocichla mus/eli""a
:
)
Calharus uSlulalus
Xv4c
Ctn4acd
At3b4de Rt3b4c
C. fuseesGt11ls
c.
Cp3a-d
Cp4bc3d
Cp3d4bcf
Un4acd
Ct3b4de Ut3b4d
Un4af
Ct4abc Rt4a
Un4af
Ctn4acf
Rt4ac
Cp4a-e
Up4a
Cp4a-c
Ut3b
Cp3bd
Cp3ad4d
Ap3bd4de
Up?4bcd
Ap4b-e
Rv4cde
Rp?4bce
Cp4bce
Ct4cde
Ct3b4cd
Un4acd
Up4ac
Ut3b4d Cp4a
mexicanus
Un4ade
At3b4cd Ut3b4cd
Cb4bc
Ap3bce Ub4bc
Rt3b4c
Ot3b4d
Cp4a
C. fuscaler C. franrzii Cp4cd
C. auramii,ostris
c.
Ap4acd
U�a
At3b4de
C. minimus
Ov4bc
Up4ad
T pLLbeJus
T. nigrescens
Ap3abd
Cp4acd
Un3b
Cp3a-d
T. obsolelus +
Cp4ad
Ap3ad
Cp4bce
Cp4ac
Cp4acd
Cp4acde
gracilirostris
Poliop/ila albiloris P. plumbea
Ap4bce
Ra"!phocaenus me/anuros Microbates cinereiventris
Cp4cd Cp4a
Cp4bce Cp4cd
Ap4bc
Ap4bc
Cp4ac
Cp4ac
Cp4bcf
Bombycilla eedrorum
Plilogonys cauda/us ( +)
Cp4bcf
Cp4bce
Rv4bc
Ov4ce
Cp4acd
Phainoplila melanoxanrha Cyclarhis g.ujanensis Smaragdolallius pulchellus
Ap4bce
Ap4bce
Cn4b-e
Cn4b-e
Ap3a4a-d
Rv4ce Up4bce
Rv4ce
Ov4ce
Up4b-e
Cp4bce
Cp4bce
Cn4b-e
Un4bce
Cn4b-e
Cp4bce
Up4bc
Ov4c
Ap3b4bc Up3b4bc
I1reo pallells V. carmioli
+
v.. flavifrolls
.
V. solitarius
.
V. griseus
V. olivaceus
V. altiloquus
V. flavoviridis
..
V. philad�/phicus V. gilvus
.
At4b-e
Ut4b-e
Utn4cd
Utb?4cd
Un4cde
Cn4c-e
Cn4bc Xn?4c Ut4bc Ab4bc
Cn4bc
Cn4bc
Ct4bc
Ut4b-e
Ct4b-e
Ab4bc
Ab4b-e
Ub4cde
Cn4bc
Cn4c-e
V. leucophrys ( + )
Hylophilus flavipes H. ochraceiceps H. decunatus
Cp4a
Ap4b-e
Cp4a
Ap4bcf
Ap4bcf
Cp4ad
Ap4b-e
Diglossa plumbea Ch/orophanes spiza
Up4bce
Cyanerpes cyaneus C. lucidus Dacnis cayana D. venusta +
552
Cp4bcd
Cp4bce
Ap4bce
Rv4bce
Up4bc
Up4bce
Cp4bce
Un4cde
Xv4d
At4b-e Cb4b-e
Cn4b-e
Cp4bce
Up3ab Ap4b-e
Xv4d
Cp4bc
Cp4bc
Cp4bcf
Cp4b- e
Ap4b-e
Cp4bce
Cp4b- e Up4bce
Up4b-e lJp4bce
Cp4bc
Ap3b4bcd
LISTA DE ESPECIES
Univenidad de
La
and Vicinity
Bird Species Coereba jfaveoit; Mnioti//a varia
·
Protonotaria ci/rea
He/mi/heros vermivorus . It!rmivora . V. celo/a . V. pi"us
V.
.
Parula anterica
Santa
Peninsula
�rde
Rosa
and Vicinity Ap3b4b-e
Cp3b4b-e
Un4c-e
Un4b
Un4bf
Un4cde
Un4c-e
Un4c-e
Ut3b
Cnlc3b
Cnlcd
Cnlcd
Rnld3b
Ot3b4d
On4d
On4af
Rn4af
Xt4c
Rn4acd
RiJl>4d
Un4cde
Un4cde
Rt4bc
Ut4bcf
Cn4b-e
Cn4acdechrysop/era UtB4adl
An3b4c-e
An4bcf
An4bcf
·
Cn3ab
Rn?4ce
Cn3ab Aplc
Rn3b4bd
An3abc Cplc
An3b4b-e
Un3b4e-e
An41He
h4bc
An3ab4bc
Cp4bce
Up4bce
An3abd
Un3bd
An3bd
Uplc Rt4f
Rn4cd
Rn4c
•
.
Rn4ce
Xn4e
.
Ov3b
D./owme""i' . D. virem
Rn4d3b
Xv3b Un4cde
Rt4bce
D. occide",a/is' . D. ceru/ea
Ut4bf
Cn4b-e
Cn4b-e
Otn4b-e
Un4bc
Xv4c Ct4bce
.
Ct4bce
Ut4bce
An4b-e
An4b-e
Un4b-e
Un4b-e
Rt4f
Rt4b-e
Rt4bce
Rt4bf
Cn4bce
Un4b-e
Cn4bc
Cn4bcf
An4b-e
Up4b-e
Rn4bc
Rn4bcf
Un4b-e
Ct4b-e
. .
D. pe"nsy/va . D. cas/anea D. pinus
Unld3b
()l4bcd
.
D. caendescms
D.s/riala
Milis
Ap3b4b-e
D. ligrina
D.dominica
Villa
San JoK
Un4cde
D. erilhachorides
D. fusca
Costa Rica,
verde
Xn4ed
P. pi/iayumi
D. corona/a
Monte-
.
De""roica pe/echia D. magnol!a
Cruces
Palo
Cp3b
Ctn3b4ce
V. gUl/ura/is
Las
Osa
Ot?3b
.
peregrina
Selva
.
.
Seiurus aurocapillus S.noveboracensis' S. mo/aci/Io' Oporornis formo us : o. philodelphia
.
Cn4cd
Cn4cd
Cn4ae
Cn4acf
Cn
Cnldg
Cnlb-e
Cnldeg
Anlcdg
Unldeg
Geo/h/ypis /richas
Un4ade
Rtld
Cnld
Unlg
Rtlg
Unlg
Rnldg
Rtldg
Cn4acd
Cn4aed
Rn4af
Un4af
Un4aed
Cn4acd
Cn4de
Ctn?3b
Cn3b
Rt3b
Un3b4e
Cn3b
Unlf
Rtldf
Cnlf
Ctn3b Rn3b4d
Xt?3b
•
Cplef
G. chiriquemis Cp3b
G� semijlava .
Wi/sonia citrina W. canadensis
, Un4aed
Ot3b
O.lo/miei-
W. pusi/Io'
Ut4b-e Xt4bc
D. discolor'
G. po/iocepha
Cn3b4b-e
Xv4c
.
/curia virens
nica
.
Cp3ab
Un3b
Rn3b4d
Cp3a
Cp3ab
Cp3ab
. Up3ab
·
1o
Up3ab ·Ot3b
Rn3b4e
·
Se/ophaga ru/icilla
Cp3ab
i'Rt3b4d
Ct3b4ed
Ut4cde
At4bede
Ct4acde
Ut4b-e
Utn?4bce
Rt4be
Cn4aede
An3b4a-e
Ut4af
Ct4a-e
Ct4bcde
Ut4ed
Rn4be
Un4bcf
Un4b-e
Rt4b-e
vl:Jt4b..,e
Cp4a-e
Ap4a-e
ilRv4be
Myioborus miniatus
Gió3b4d
Cp4bee
M.IOrqua/us(+) Basileuterus tristriatus
Up4a
Cp4a
B. culicivorus
Cp4ad
Cp4ad
An3b4a-e
··At3b4b-e Xv4e Cp4bc
Up4ae
B. melonogenys Cp4abe
B. rufifrons
Cp4a-df
Up?4d
Cpldg
Cpldg
Uplg
Zamynchus wag/eri
Up4b-e
Rp4b-e
Up4bce
Gymnostinops montezumae
Ap4b-e
Cacicus uropygia/is
Ap4bce
Ap4b-e
Amb/ycercus h%sericeus
Cp4d
Cp4d
Cp3b4d
Scaphidura oryzivora
Rp?4bee
Up3b4cd
Rb?3b4c
M%/hrus aeneus +
Up ? 3a
Cp3a
Cp3a
Cp3a
Quiscalus mexicanus
Xv3.
Cplc3d
Aplcd
Cp3alc
IClerus spurius
Un3b4de
Un3b4d
Un4bc
Un4bc
l. pros/heme/as
Up3b4de
,.mesome/as
Rp4d Rp4bcd
Up4bcd
Cn3b4cd
Cn4be
An4bcf
Ap4be
Cp3b4bc
Phaeoth/ypis fu/vicauda
Cp4b-e Cp3b4aed
Ze/edonia coronata
Cp3b4ae
Rv4be Uv24cd
Up3ab
Cp?3b Rv3a
Cp3acd Up3ae
Q. nicaraguens!s(+)
,. pec/ora/is Ctn?3b4e-e
,.ga/bulo' l. pus/ulo/us
Leistes mili/aris S/urne/Io magna
Un3b4ed
Cn4b-e
Un4ed
Cn4b-e
Ap3ab
Ap3a
Cp3ab
Aplcdf
Ageloius phoeniceus( +) Xanthocepha/us xan/hocepha/us
Un4ede
.
Xvlf
•
Cp3a
Cp3a
Cp3ab
553
AVES
Universidad de Bird Species
La Selva
Osa
Palo
Santa
Las Cruces
Monte-
Costa Rica,
Villa
and Vicinity
Peninsula
Verde
Rosa
and Vicinity
verde
San José
Milis
Xt3a
.
Dolichonyx oryzi vorus
Chlorophonia occipitalis(+)
Cp4bce
Cp4bce
Euphonia elegantissima E. anneae(+)
Rp4bce
Rp?4bcd
E. minuta
Up4bce Up4bce
Cp4bce
Cp4e
Cp4e
Ap4bcf Cp4cde Up4cde
Up4cde
E. laniiroslris E.
Up4b-e Ap4bcf
E. affinis E. luteicapil/a
Up4bc
hirundinacea
lJp4bf
Up4cd
Up4bf
Ap4a-f
E. gouldi E. imitans
Cp4bcde
Up4b-e
Tangara florido T. guttata
Up4b-e
T. .ic/erocephala (+)
Uv4bc
Up4bce
Ap4b-e
T. larvara
Ap3b4d
Cp3b4d
Ap4c-e
T. ¡nornato
Cp4d-f
T. gyrola( +)
Xv4c
Cp4bce
Cp4b-e
Ap4b-e
T. !ovil/io T. dowii +
Cp4bce
Un4bc
Buthraupis arcae; T hraupis episcopus
Cp3bd
Cp3bd
T. pa/marnm
Up3b4d
Cp3b4cd
Ramphocelus passerillii
Ap3b4d
Ap3b4d
Phlogothraupis sanguinolenta . Piranga robra
Up3b4d Cn4b-e
P. flava (+)
Cn4b-e
Cp3bd
Cp3bd
Ap3bd
Up?3d4c
Ap3bd4de
Ut4bce
Ut4bce
Cn4bcf
Cn4bcf
Up3b4cd
Cn4b-e
Un4b-e
Ut4bc
Ct4bc
Cn4bc
Ut4b-e
Ut4cd
Up4b-e
Up4bce
Xv4bc
Ut4c-e Rt3b4c-e
Cn4bc Up4c-e
p. bidenrata Chlorolhraupis carmioli
Un4b-e
Up4bce
P. leucop/era (+) P. ludoviciallQ
Ap3bd
Ap3b4d
Cp4bc
P olivacea
Cp3bd
Up4b-e
Ap4abf Cp4ad
Xv4a
Habia rubica
Cp4bcd
H. foscicauda
Cp4ac
H. arrimaxillaris Lanio leucothorax
Rp4b
Tach)phonus rufos
Cp3b
T. IUC1UOSUS
Up4bcd
T. dela/rii
Cp4ac
Cp4b Cp4b-e
Cp4bce
Heterospingus rub,ijrofls
Cp4acd
Eucomeris penicil/ala
Up4af
Cp4af
Up4acd
Ap4cd
Mirrospingus cassinii Rhodinocichla rosea ChrJsOlhlypis chrJsomelas
Ap3b4a-e
Chlorospingus oph/halmicus
Ap3b4a-e Cp4a-e
C. pilealUs
Ap3b4af
C. canigu/aris So/toror a(riceps
Cp4cdc
S . maximus
Ap3b4de
S. coerulescens
Xvo3b
Ap3b4c-e
Ap3b4d
Rp4de Ap3b4de
Cp3b4c-e
S. albicollis
Rv4cd
Caryorhraustes poliogasrer
Ap4cde
Pitylus grossus
Cp4bce
Pheuclicus tibialis(+)
Xv4c
P. ludovicianus
Ut3b4c-e
Un4c-e
Cyanocompsa cya oides
Ap4bcd
Ap4bcd
Passerina cyanea
Un3b
T iaris olivacea
Cp3abc
�
Un4bc
Cn4bcf
Up3ab
Up3ab
Cn4c-e
Ctn4b-e Rp3b
Un3ab
Ap3abc Ut3ac
Rt3ab
Cp3ab
Cp3ab
Cn3ab
Un3ab Ap3ab
Up3abc Ut3abc
Ov3b
Sporophila schisracea +?
Up3b
S. IOrqueo/a
Up3ab
Up3b
S. aurita
Ap3abc
Ap3abc4d
Ap3abc4d
Cp?3ab
Up?3ab
�
S. nigrico is +
Up3ab
S. minuta Amnurospiza conc%
Un4cde
Cp4acd Un3ab
At3ab
Spiza americana
Xvab
Cp4bcd
P. melanocephalus * Guiraca caerulea( )
r
Oryzoborus nuttingi
Uplf3b
O. fonereus
Cp3b
554
Cp3b4cd
Cp3ab
Xv3b
UST A DE AVES
Universidad de Bird Species
La Selva
Osa
Palo
Santa
Las Cruces
Monte-
Costa Rica,
Villa
and Vicinity
Peninsula
Verde
Rosa
and V icinity
verde
San José
Milis
Cp3ab
Volatinia jacarina
Cp3ab
Cp3a-c
Cp3ab
Cp3ab
Cp3ab
Up3b4cde
Rv3ab
Rp?4bc
Carduelis xanthogaster (+) C. psaltria Sicalis luteola Spodiornis rusticus +
Rp?4c
Acanthidops bairdi +
Rv?4ce
Xv3b Xv3b
(+) Pselliophorus tibialis Cp3b4d
Cp3acd
A. brunneinucha
Up4ac
Cp4ac
A. torquat us
Cp4acd
Cp4acde
Up4ac
Lysurus crassirostris Ap4acd
Cp4acd
Ap3ab
Ap3ab
Cp4acd Cp4ac
Arremonops rujivirgatus A. conirostris
Cp?3b4ad
Cp4acde
Atlapetes gulturalis
ArremC}n aurantiirostris
Rn4bc3b Cp4ac
Pezopetes capitalis
Cp4acf Ap3b
Melozone biarcualum
Cp34bcde Cp4cd
M. leueotis Ammodramus SQvannarum (+) Aimophi/a rujieauda
Up4acde
Ov?3a Ap3ab
Ap3ab
A. rufeseens +? A. bOller;;' +? Junco vulcani Spizel/a passerina
Cp3be .
Zonotrichia capensis Melospiza lincolnii·
Xv3b Ap3a-d
Ap3abd
Ap3abd
Ap3bd
On3b
Emberizoides herbieo/a Ap3d
Passer domeslicus
ESPECIES SELECTAS Actitis macularis (Andarríos maculado, Spotted Sandpiper) J_ G. Strauch, Jr.
El andarríos manchado anida en Norteamérica desde cerca del límite arbóreo norte hacia el Sur hasta el sur de los Estados Unidos. Inverna desde el limite Sur de su ámbito de anidación hacia el Sur hasta Argentina y Perú. Las aves migratorias e invernaderos son comunes en Cos ta Rica desde la costa hasta altas elevaciones tierra adentro. Esta especie se encuentra frecuentemente en una variedad de hábitats, incluyendo playas oceánicas, manglares, lodazales, riachuelos tierra adentro, lagunetas y potreros. En invierno, la especie es de un café-oliva grisáceo superiormente, con el blanco abajo, con vientre blanco y grisáceo en los costados del cuello y en el lado del pecho. Hay unos pocos individuos en el otoño y muchos con las pequeñas manchas redondas de color negro bajo la super ficie blanca, característica del plumaje de anidación. Es fácil reconocer las especies por su plumaje cualquiera que sea su plumaje. Cuando está parada se balancea casi continuamente. Vuela con las alas notoria y rígidamente arqueadas en un ligero y rápido aleteo. Actitis m acularia no es gregario aunque se ha visto algunas bandadas, poco compactas, durante la migración.
Por lo general, sólo unas pocas aves en cada oportunidad. En apariencia, durante el invierno algunos individuos establecen territorios de forrajeo a lo largo de fajas de la costa; que defienden, en forma vigorosa, contra de sus conespecíficos. Slud (1964) reporta que las interacciones agresivas aumentan durante la primavera. El andarríos maculado se alimenta picoteando las presas igual, que los pijijes o correlimos del género Tringa, y nunca hurgando como los correlimos o player tios del género Calidris. Sus presas consisten de gran variedad de insectos y otros invertebrados. Además de cazar en el sustrato o en la vegetación, generalmente atrapan presas voladoras próximas a ellos y en ocasiones, saltan al agua para capturar presas flotantes. Nada bien e incluso pueden zambullirse para escapar de sus enemigos (palmer 1967). Muchas observaciones sugieren que las hembras defienden sus territorios de anidación y que cortejan a los machos pero sólo recientemente se ha demostrado que la especie es poliandra. En estudios independientes Hays (1973) y Oring y Knudson (1973) encontraron que cerca de la mitad de las hembras que observaron anidaron con más de un macho. Oring y Knudson sugieren que la poliandria evolucionó en esta especie como una respuesta a la alta proporción de depredación, lo que fue confu mado por Maxon y Oring (1980). La evolución de la poliandria en aves árticas y tropicales fue discutida por Jenni (1974). •
555
AVES
1 973 . Polyandry in the spotted snadpiper.liv ing Bird 1 1 :43-57 . Jenni, D. A. 1 974 . Evolution of polyandry in birds. Am . ZooL. 14: 1 29-44 . Maxson, S. J., and Oring, L. W. 1 980. Breeding season Hays, H .
time and energy budgets of the polyandrous spotted sandpiper. B ehaviour 74:200-263 . Oring, L. w., and Knudson, M. L. 1 973 . Monogamy and polyandry in the spotted sandpiper. living Bird
1 1:59-73 . 1 967 . Species accounts. In Th e shorebirds of North Am erica, ed. G. D. Stout, pp. 2 1 2-43 . New
Palmer; R. S.
York: Viking Press . Slud, P. 1 964 . The birds of Costa Rica: Distribution and Ecology. BuLL. Am . Mus. Nat. Hist. 1 28: 1 -430.
Agelaius phoeniceus (Tordo Sargento, Redwinged Blackbird) G. H. Orians. Esta especie común (jig. 10.10), el ave cantora más abundante que anida en pantanos a través de Norteamérica, se extiende como especie residente en los pantanos de Centroamérica hacia el sur hasta el norte de Costa Rica. Los ictéridos migratorios de Norteamérica se extienden hacia el Sur hasta el centro de México en el invierno pero, no alcanzan las áreas de anidación de las aves centroameri canas. Al sur de la zona septentrional de Costa Rica no hay tordos que aniden en pantanos, hasta alcanzar el este de Panamá donde aparece Leistes militaris*. Hay varias especies de Agelaius que anidan en los pantanos de Suramérica tropical y templada, pero, ninguno de ellos tiene una organización social como la del tordo sargento. Hay poblaciones anidantes de tordos sargentos en los pantanos de la cuenca del Tempisque en Guanacaste y a lo largo de Río Frío cerca de la desembocadura del lago de Nicaragua. En Guanacaste, en donde se ha estudiado más intensamente, estas aves anidan en pantanos estacio nalmente inundados que se llenan de agua en el inicio de la época lluviosa, en mayo, y se mantienen húmedos hasta diciembre o enero. Las poblaciones centroamericanas de tordos sargento son bastante variables, especialmente en el plumaje de las hembras, probablemente porque ellos exis ten en poblaciones bastante aisladas entre las cuales hay poco intercambio. La organización social y el comportamiento de los tordos sargento costarricenses son muy similares a los de las aves norteñas. Los territorios, dentro de los cuales varias hembras construyen sus nidos, son defendidos por los machos adultos. Las hembras incuban los huevos y alimentan los pichones sin asistencia de los machos. Los territorios son esporádicamente visitados durante la época seca, pero la defensa no es intensa sino hasta mayo cuando
*
556
N. del E. Red-breasted Meadowlark en el originaJ. El autor debe referirse al Red-breasted Blackbird (Leistes).
comienzan las lluvias. La anidaci6n se inicia tan pronto haya vegetación nueva para soportar los nidos y se ex tiende hasta setiembre. Se pueden ver grandes bandadas de aves mudando en octubre y noviembre. En Guanacaste, los tordos sargento alimentan sus crías principalmente con invertebrados como ortópteros, larvas de lepidópteros, y arañas que viven en la vegetación pantanosa pero, que no tienen estadíos larvales acuáticos. Esto contrasta marcadamente con los recursos que man tienen la anidaci6n de los tordos de zonas templadas, donde libélulas, mariposillas "damselflies", y moscas, con estadíos larvales acuáticos, dominan la dieta de los pollue los. Hay brotes de estos insectos en los pantanos tropi cales, aunque por lo general, en la noche cuando no los pueden aprovechar los tordos. Los brotes de insectos acuáticos en pantanos de las zonas templadas ocurren sobre todo durante el día. El promedio de los territorios de los sargentos en Costa Rica es entre l .000 y 2.400 m2, dependiendo de los pantanos, con un ámbito de cerca de 500 a más de 4.000 m2• Por tanto, sus territorios son de dos a cuatro veces más grandes que los de los sargentos en la mayor parte de las áreas de Norte América. Como es típico en las aves tropi cales, los sargentos en Costa Rica tienen nidadas pequeñas, con promedios de cerca de 2,5 huevos, com parado con más de 4 huevos por nidada en las latitudes su periores. Las tasas de crecimiento de los pichones son más lentas y las tasas de depredación son mayores debido prin cipalmente a serpientes, que en latitudes templadas. Los sargentos hembra en Costa Rica llevan una presa a sus nidos en cada viaje comparado con un promedio de quince a veinte por viaje en los pantanos de climas templados. Esta diferencia se debe, quizá, al hecho de que las presas tropicales deben ser perseguidas y muchas veces extraídas de lugares ocultos con movimientos de abertura del pico, técnica de forrajeo incompatible con sostener más de una presa a la vez. En contraste, las presas de zonas templadas,
Fig. 10.10 Abelaius phoeniceus: Macho adulto reproducción Estados Unidos (foto G. H. Orians).
con
su plumaje de
liSTA DE ESPECIES
y quizás sea usted el primero de la clase que ha visto el batará listado (Cymbilaimus linea tus) o el trepamusgo rayado (Hyloctistes subula tus). Estúdielos cuidadosa mente, pues la siguiente persona que revise el lugar exacto donde usted los vio, seguramente regresará con el Batará de marras (Thamnophi lus dolia tus) o el trepamusgo cue llirojizo (Thripadectes rufobrunneus) que han estado, ha ciendo prácticamente la misma cosa. Más aún, es bien conocido que los hormigueros y horneros son muy variados en los bosques neotropicales y tienen sólo pequeñas diferencias en forrajeo, plumaje, y canto (Skutch 1969). Se cita que de treinta o cuarenta
sobre todo recién salidas del agua. son rápidamente captu radas aún cuando el ave sostenga otras presas en el pico. Aunque las aves sargento costarricenses llevan un número menor de presas predadas por hora a sus polluelos que sus parientes de zonas templadas, no hay evidencia de que el número de visitas al nido sea reducido para evitar la depredación. Las hembras vuelan abiertamente hacia sus nidos, generalmente gritando al dejarlos, comportamiento que no sugiere temor a posibles depredadores, más bien la tasa baja de alimentación parece ser el resultado de la dificultad de capturar presas en los pantanos tropicales y la necesidad de retornar al nido con cada pieza capturada. Además, los períodos de forrajeo son más cortos para los sargentos tropicales durante may o y junio que en las re giones templadas cuando los polluelos están en los nidos. El futuro de las poblaciones de sargentos en Costa Rica es incierto. En Guanacaste, muchos de los pantanos donde anidan están siendo drenados y convertidos en arrozales u otros cultivos. Unos pocos sargentos persisten a lo largo de las zanjas de desagüe en estas áreas, pero es dudoso que sean lo suficientemente adecuadas para man tener la especie. Muchas áreas que albergaron grandes poblaciones en 1966-67 fueron drenadas para 1972.
Orians, G. H. 1973. The red-winged blackbird in tropical marshes. Condor 75:28-42.
. 1980. Some adaptations of marsh-nesting black birds. Princeton Monographs in Population Biology.
---
Princeton: Princeton University Press.
Hormigueros (Hormigueros, varios géneros). E. Willis. Posiblemente lo siguiente servirá como base para el recuento de los hormigueros (formicáridos) ifig.10.ll) en bosques de zonas bajas, desde I:Ionduras hasta el Norte de Argentina y para los horneros (furnáridos) en cualquier lugar de las tierras altas: "¡Atención, estudiantes! ¿Ven aquel pequeño pájaro oscuro? Allí . saltando entre el oscuro y verde follaje. ¿Nadie lo vio?" No importa. Para ver un hormiguero u hornero tienen que volver al bosque tropical húmedo solos, o a lo sumo con su compañero, y detenerse cuando ve algún movimiento. Pronto aprenderá que, con cuidado, puede observar un ave detrás de varias capas de follaje. aún con binoculares. El ave puede aún saltar a la vista y revolotear en algún característico patrón de forrajeo al terminar su comportamiento de alarma, quizás con su pareja o con otra especie. Puede estar siguiendo hormigas arrieras (Eciton burchelli o la pequeña y negra Labidus pradator). para capturar artrópodos espantados o, más probablemente, encaramándose o revoloteando en una bandada mixta de forrajeo que rechazará su presencia y luego huirá. Tome notas de su canto, comportamiento, distribución de blanco y rojizo en el plumaje gris (rojizo o café en muchas hembras y en los fumáridos o carpinteros),
especies de hormigueros que hay simpátricamente en bosques húmedos del Amazonas (hay menor número en regiones secas o abiertas, al norte, al sur o en las montañas), uno puede encontrar, en la misma bandada, hasta seis hormigueros de pequeño tamaño como los parólidos, aco modados en diferentes niveles: uno, Myrmotherula. cerca del piso, otro 2 m más arriba (M. axillaris. reemplazando todas las otras especies en Costa Rica), un tercero 5 m arriba, un cuarto a 1 0-15 m, un He rpsilochmus en el subdosel, y unTerenura en el dosel. Un quinto Myrmothe
rula (M. fulviventris en Costa Rica) estará 5- 1 0 m arriba revisando hojas muertas, en vez de follaje vivo como el resto, tal vez tratando de convertirse en un furnárido. Un sexto, pequeñito, se unirá en las orillas del bosque o en lugares con densas enredaderas, el sétimo y a veces un octavo, en lugares húmedos. No sólo eso, sino que un vireo (Hylophilus ochoraceiceps. también en Costa Rica) puede estar imitando las hembras de todas esas especies 5-10 m más arriba. El follaje denso puede ocultar otro hormiguero (Microrhopias quixensis. también en Costa Rica) a esos niveles. Habrá una pareja de formicívoros grandes (Tham nomanes) rebuscando en el follaje en medio del bullicio al igual que los pequeños mosqueritos, uno 2 m arriba y el otro más alto; dos o más batarás* (Thamnophilus. etc.) estarán picoteando presas más grandes a varios niveles; y unos pocos, más grandes (Myrmeciza. etc., como M. exs ul en Costa Rica) estarán saltando cerca del suelo con la bandada o alejándose de ella. Muchos otros pájaros, incluyendo mosqueritos, fumáridos o dendrocoláptidos, puede aumentar el total de especies hasta cincuenta en una sola bandada (Willis 1977). Estudios recientes en Perú (Charles Munn) y Panamá muestran que en un mismo te rritorio puede haber varias especies, suscitándose breves combates cuando una bandada pasa a otra. Aparente mente, los pájaros atrapan presas batidas por otros, mien tras que algunos meten sus cabezas entre las hojas enrolla das s610 si otras especies de forrajeo abierto mantienen la vigilancia (Willis 1972). La bandada puede pasar, pero deja una bandada de hormigueros completamente diferente (Willis y Oniki
1978),
por lo general, compuesta por especies grandes
como el hormiguero ocelado costarricense (Phaenostictus *
N. del E. En el sur de Costa Rica y en Panamá, algunos formicáridos reciben el apelativo de botarás, obviamente una vulgarizaci6n del genérico Taraba, en el resto del país se llama batará s610 a Thamnophilus.
557
AVES
mucleannani)
apropiándose el centro; los de tamaño mediano como el honniguero bicolor costarricense (Gym nophitis bicolor) alborotando en los bordes; y los pequefios como el honniguero moteado costarricense (Hylophilax en las orillas o en bosques húmedos habrá otra especie mediana (como el
naevíoides), agazapado en la periferia;
honniguero calvo costarricense, Gymnocichla nudiceps); y en la Amazonia del Norte, los pequefios honnigueros de frente blanca (Pithys albifrons), hacen mayor la confusión infiltrándose osadamente y sufriendo millones de ataques al año, sólo (desafiando la exclusión competitiva) para hacerse más rápidos que el "correcaminos"·. De hecho, en Costa Rica, los correcaminos pueden estar presentes en fonna de cucos terrestres (Neomorphus geoffroyi) en la periferia de las batidas contra las hormigas. Además, habrá varios trepadores usando grandes troncos, y uno (Dendro cincla merula, que no se encuentra en Costa Rica) justo entre los honnigueros en las ramas delgadas, colgando ver ticalmente y los otros atravesados. Una tangara o dos (en Costa Rica, Tangara cabecigrís, E ucometis penícillata o tangaras honnigueras, H abía fuscicauda o H . atrimaxil laris) pueden tomar perchas horizontales. Muchos come dores de honnigas pueden sumarse a la bandada en los bordes; en los bosques empobrecidos habrá sólo "ama teurs". Luego, puede argumentarse que, comparados con el Amazonas, aún los mejores bosques costarricenses son, en extremo, pobres en honnigueros, ¿será acaso por todos esos migratorios nortefios parte del año? y que los batarás listados estuvieron ahí sólo porque los bosques costa rricenses secos o talados pierden casi todo. En las tierras altas, la relación entre formicáridos y furnáridos será baja en bandadas mixtas o en donde quiera que haya hormigas. (Las honnigas son escasas y lentas en *
N. del E. Se refiere el autor a un personaje de tiras cómicas, muy veloz, que siempre burla a su perseguidor. En Costa Rica, se llama así al Burhinus bis/ría/us, erróneamente.
regiones frías. Se puede considerar a los trepadorés como fumáridos trepadores de troncos, ya que los horneros fonniCívoros son pocos). La diferencia básica de forrajeo entre fumáridos y fonnicáridos, es que los primeros pare cen ser miopes y los últimos, apenas moderadamente. A los fumáridos les gusta hurgar en hojas y enredaderas densas; los fonnicáridos gustan de un follaje algo más abierto y vuelan cortas distancias para rastrear en superfi cies próximas. El éxito de los fumáridos en las tierras altas puede ser atribuido a la gran cantidad de epífitas que cubren el área a la vez que entorpecen la caza a los saltones pájaros honnigueros.
Skutch, A. F. 1969. Life histories of Central American birds. Pacific Coast Avifauna, no. 35. Berkeley: Cooper Ornithological Society. Willis, E. O. 1972. The behavior of spotted antbirds. A .O . U. Monogr. , no. 10.
. 1977. Lista preliminar das aves da parte nor oeste e áreas vízínhas da Reserva Ducke, Amazonas, Brasil. Rev. Brasil. Bio/. 37:585-601. Willis, E. O., and Oniki, Y. 1978 . Birds and army ants. ---
Ann.
Rev.
Syst. Ecol. 9:243-63 .
Ara macao (Lapa, Scarlet Macaw) D. H. Janzen La Lapa
(Ara macao) (Jig. lO.12a)
se encuentra
desde México hasta el sur de América Central y es la única guacamaya en el lado Pacífico de Costa Rica; es raro verla en el lado caribefio en donde es abundante la lapa verde (Ara ambigua). Aunque en alturas de hasta 1.000 m, en la vertiente del Pacífico de Costa Rica, se puede ver una lapa
Fig . 10.11 Hormigueros: a) Gymnocichla nudiceps; hembra adulta� Finca La Selva, distrito de Sarapiquí, Costa Rica. b) Phenos/ic/us mc/eannani; adulto. Costa Rica. Ambas aves tienen áreas azules sin pluma alrededor de los ojos (foto F. G. Stiles).
558
USTA DE ESPECIES
Fig . 10. 12 Ara macao: a) Macho y hembraadultos en cautiverio. Costa Rica. b) Manada de 14 adultos justo después que se les espantó de un árbol de Termina/ia catappa en donde se estaban alimentando de sus semillas casi maduras. llorona, Parque Nacional Corcovado, PenÚlsula de Osa, Costa Rica, agosto de 1979 (fotos D. H. Janzen).
solitaria o una pareja, la especie es, básicamente, de los bosques de tierras bajas. Aunque, es probable que fuera un miembro abundante de todos los bosques del lado Pacífico de Costa Rica, en la actualidad es todavía bastante común como para ser vista, en forma regular, sólo en las partes boscosas del Golfo de Nicoya (v.g., Parque Nacional de Palo Verde) y en la Península de Osa (v.g., Parque Nacional Corcovado); es común observarlas volando alto, emitiendo sus vocalizaciones roncas y muy estridentes. Sus largas y rastreras plumas de la cola, sus alas cortas de psitácidos y su gran cuerpo hacen imposible confundirlas con otras aves. Parece que existe solamente una pareja anidando en el bosque perennifolio de la zona baja del Parque Nacional Santa Rosa (no se ha visto a esta pareja aventurarse en el bosque caducifolio del parque). En la costa del Parque Nacional Corcovado, se pueden ver hasta cuarenta lapas de una sola vez (jig.lO-12b), y al menos hay doscientas en el parque (probablemente muchas más). Las guacamayas son las loras más grandes del Neotrópico, y la lapa colorada es de mediano tamafio. Su
brillante plumaje rojo anaranjado con tintes de azul y amarillo no varía entre los sexos o con el estado de desarrollo (cuando el ave ya puede volar). En cautiverio, no hablan nada bien, pero aprenden a decir unas pocas palabras y unas frases cortas, claramente. Las lapas se acostumbran al cautiverio al igual que las loras más pequeflas, pero tienden a volverse bravas, principalmente porque son tan poderosas que sus propietarios sobrerreac cionan cuando son mordidos. En cautiverio, comen una gran variedad de alimentos caseros, son particularmente aficionadas a las nueces, carne cocida, huesos de pollo, semillas de girasol, maíz en la mazorca, arroz y tortillas; no son especialmente frugívoras (como tampoco lo son la mayoría de las loras). Se reproducen en cautiverio, pero, necesitan jaulas grandes donde poder volar, cajones en donde anidar, tranquilidad y extrema paciencia (T. Small y R. Small como pers.). Las lapas anidan en huecos de árboles gruesos vivos o muertos. Los cinco nidos que observé estaban a 30 m o más del suelo. Los orificios de entrada estaban en las superficies verticales y medían de 10 a 30 cm en todas las dimensiones. A menudo, se puede ver una lapa justo a la entrada de un nido, recibiendo alimento de su compafiero sin que éste tenga que entrar. Antes de la época de anidación, por lo menos de abril hasta julio, en el Parque Nacional Corcovado, las parejas, tripletas y grandes grupos mayores se ven trepando sobre los troncos altos de los grandes árboles muertos, quizá para investigar y reflir sobre sus futuros nidos. Con frecuencia se puede ver a las guacamayas vo lando alto y por distancias de muchos kilómetros sobre el bosque pluvial en el Parque Nacional Corcovado, y no hay duda de que viajan muy lejos en busca de alimento. Un alimento favorito son las semillas casi maduras de Temu nalia catappa (Combretaceae), de tamafio y fonna de almendras, dentro de una nuez extremadamente fuerte y fibrosa, en un fruto carnoso verde. La lapa corta grandes pedazos de la corteza exterior con el borde de su cóncava mandíbula inferior, hasta que toca la nuez, entonces, sim plemente corta esas paredes como con una podadora fuerte. Un grupo de hasta 10 en un Tenninalia, fonnarán una cubierta o una capa de hasta 300 frutos abiertos en el suelo, (toman 10-30% de las frutas y luego las bota relativamente intactas por descuido o por selección). En el Parque Nacional Corcovado también cortan y abren las frutas casi maduras y remueven las semillas de varias especies de Sapotaceae, y en el Parque Nacional de Santa Rosa son los únicos depredadores de semillas casi maduras de Hura crepitans (Euphorbiaceae). Mientras están en cautiverio, las lapas manipulan y abren para comer semillas aun muy pequeflas (v.g sorgo, semillas de man zana, y semillas grandes de higos). Tengo la impresión de que ellas se concentran en las especies de árboles con semillas grandes, en la Naturaleza. No hay sugerencia alguna de que actúen, en alguna oportunidad, como disper sores de semillas en vez de predadores de semillas. Las lapas cuando comen son muy difíciles de localizar desde abajo, porque la silueta de su color rojo es mucho menos evidente que cuando es vista con la luz incidente del sol y .•
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porque pueden estar en extremo silenciosas al comer. Aunque los libros sobre aves describen que se alimentan de "frutos", en realidad todas mis observaciones de forrajeo en Costa Rica indican que es raro que coman "frutos", sino que, más bien, extraen semillas completas y grandes, pero no bastante maduras, las cuales cortan toscamente y tragan.
Forshaw, J. M. 1973 . Parrots of the world. Garden City, N.Y.: Doubleda}j
Brofog�is,jugularis_ (Perico, Orange-chinned Parakeet). D. H. Janzen El periquito barbianaranjado o zapoyol, (fig. 10.l3a,e) se encuentrauesde el sur de México hasta el norte de Suramérica y essuno_ dé los psitácidas más comunes desde los 500 m hasta el nivel del mar en los llanos de la costa del Pacífico de Costa Rica. Es uno de los pericos más pequeños de Costa Rica, pero se le encuentra en bandadas de cincuenta hasta cien individuos. De color verde brillante, con un parche anaranjado justamente debajo de la mandíbula, se le distingue fácilmente de todos los demás psitácidas costarricenses. A esta ave se le ve casi siempre como miembro de una bandada, pero cuando la bandada está en descanso, la mayoría o todos las aves parecen estar emparejadas con un ave cercana. En vuelo, en descanso y cuando están en un árbol lleno de frutos hay un parloteo casi constante y, si no están en vuelo, aparentemente, hay muchos altercados; su vuelo es muy rápido y errático, y tanto las aves individuales como la bandada cambian frecuentemente de dirección. Estos pericos anidan durante la primera mitad de la estación seca, tanto en Guanacaste como en el Parque NacionaliCorcovado; ocupan los huecos de carpinteros en árboles muertos (o en troncos vivos de la palma S eheelea), y el nido, puede estar desde 3 m hasta 45 m del suelo. Generalmente anidan en grandes árboles que quedaron en pie cuando el bosque fue arrasado para dar lugar a potreros y, a menudo, pueden anidar en árboles ocupados por Nasutitermes (power 1967). Los jóvenes abandonan el nido al [mal de la época seca. Hasta muy recientemente, se traía a los juveniles a los mercados costarricenses para ser vendidos como mascotas caseras (en la actualidad este comercio parece estar limitado al perico ligeramente más grande,Ar antinga eanieu/aris) B.jugu/aris son mascotas muy afectuosas e inquisitivas, se muestran carifiosos o marcadamente antagónicos hacia ciertos humanos y se mantienen salu dables con una dieta de sobros de la mesa, carne y alimen tos especiales para aves; no hablan del todo bien, pero eventualmente aprenden algunas palabras y silban muy bien. Si se cría a una pareja juntos, desarrollan una mutua atracción hasta el punto de excluir a los humanos, como sucede comúnmente entre las loras. 560
En la naturaleza, Brotogerisjugu/aris es un depre dador de semillas. Por ejemplo, en el Parque Nacional Santa Rosa, es uno de los mayores depredadores de las semillas de Bombaeopsis quinatum a [mes de marzo y abril. El ave tOma su percha en una rama gruesa, cerca de la cápsula casi madura, leflosa de 10 cm de largo (la que más tarde sufrirá dehiscencia para liberar semillas que son dispersadas por el viento), la abre y toma las semillas grandes de una en una, partiéndolas en pedacitos y tragándoselas, generalmente consume 10-50% de las semillas, y la fruta detiene su desarrollo (usualmente es abortada) de tal forma que el árbol pierde el 100% de esa fruta en particular. Tomando en cuenta que un árbol puede producir de cien a mil cápsulas, y como un ave puede alterar de tres a diez en una mañana, es evidente que una bandada de cincuenta periquitos puede causar la ruina de una cosecha de semillas de Bombaeopsis. Las bandadas parecen, sin embargo, moverse frecuentemente de árbol en árbol, en lugar de permanecer en �no solo hasta qúe se han comido todas las cápsulas. Es claro que ciertas frutas son más fáciles de conseguir que otras, y probablemente hay otras razones para estos traslados. Hay gran cantidad de "seguidillas" donde un ave abandona el árbol cotorreando y volando hacia otra copa para ser seguida por las demás. Hay muchas especies de árboles en el bosque de Santa Rosa que tienen semillas y frutos que parecen ser ideales para la depredación de sus semillas por B.juguJaris y no por otros pericos, por ejemplo, Coeh/ospermum vitifolium, Ate/eia . herbert-smithii, Plumeria rubra, Bursera simaruba, y Cedrela odorata; supongo que esta inmunidad se 4ebe a sustancias químicas en las semillas. Cuando comienza la cosecha de higos pequeflos (v.g., Fieus ovalis) convergen en ella grandes bandadas de pericos barbianaranjados (Janzen 1981). Por ejemplo, en el árbol de Fieus ovalis contiguo a la casona en Santa Rosa, llegan a la salida del sol y comen ávidamente hasta poco antes del mediodía, luego regresan ya avanzada la tarde y comen casi hasta que oscurece. Las aves se meten entre el follaje, toman los higos maduros o los que están maduran do (enrojeciéndose), y les dan uno o dos mordiscos, como con cuchara, antes de dejarlos caer. Trabajan tan rápida mente, que pareciera que se tragan el material entero y como estos pericos no tienen grava en sus mollejas, quizá sean agentes dispersores de este higo de diminutas semi llas (las semillas son de 1 a 2 mm de diámetro). Por esta razón le disparé a una de las aves a las 13 horas, mientras estaba descansando en el árbol del higo después de pasarse toda la mañana comiendo. El buche contenía cerca de 3.050 semillas buenas, quebradas, mezcladas con pulpa de la fruta y cerca de 350 semillas, en apariencia, intactas, que después de una inspección cuidadosa se encontró que estaban fisuradas. La molleja contenía 171 semillas apa rentemente intactas, de las cuales al menos 90% estaban rajadas, además de las cáscaras de alrededor de 1.575 semillas (fig. IO.13d). El intestino no contenía semillas enteras, pero había unos cuantos fragmentos de las testas (fig. lO.13d). En ningún lugarqel tracto gastrointestinal se encontró semillas de las cuales habían salidO'- avispas específicas del higo (que en promedio constituyen cerca
LlSil)Amm msPECIES
del 55% de las semillas en un fruto, Janzen 1979). Debajo del árbol había dos tipos de residuos fecales en el follaje.Un tipo era una delgada mancha de material, fina en partículas con pequei'ios fragmentos de cáscara de las semillas, y el otro era una gruesa pasta de semillas intactas, semillas de las que habían salido avispas y fibras de higo. Mi hipótesis es que las observaciones indican que el perico barbi anaranjado manipula rápidamente el contenido de las semillas, de manera que toma las buenas y parte cada una entre las mandíbula inferior y la superior (lig. 1 O.13b) antes de tragarla. Las cáscaras de semillas en la molleja las usari para triturar las semillas agrietadas, y pasan la mayor parte del contenido hacia el intestino para la absorción. Cuando la molleja está llena de cáscaras de semillas indigeribles, estas son liberadas hacia el intestino como un bolo de material de movimiento bastante rápido. Los
residuos fecales, que contienen semillas itnaotas, '80D <de los murciélagos frugívoros que frecuenmn este állOOl durante la noche. En pocas palabras, el ¡pe!lÍDID Ibarbiana ranjado es nada más que un depredador de-semillas en este árbol. Forshaw, J. M. 1973. Parrots ofth 'e world. GaItCltcm.City, N.Y.: Doubleday. Janzen, D. H. 1979. How many babies do figs pay for babies? Biotropica 11:48-50. --- . 1981 ... Ficus ovalis seed predation by an orange chinned parakeet 841-44.
(Brotogeris jugularis). Auk 98:
Pow er, D. M. 1967. Epigamic and reproductive behav iour of orange-chinned parakeets in captivity. Candor 69:28-41.
Fig .10. 13 GrotogerisjllguJaris: a) Adulto en cautiverio. Provincia de Guanacaste, Costa Rica. b) Pico de macho adulto. e) Macho adulto reci6! muerto con las alas extendidas hasta el grado aproximado usado durante el vuelo. d) Molleja de macho adulto abierta para mostrar los cientos de fragmentos de testas de semillas de Fieeus (arriba); intestino abierto para mostrar la masa de semillas y pulpa de frutas. b-d, Parque Nacional Santa Rosa, provincia de Guanacaste, (fotos D. H. Janzen).
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AVES
Bubulcus ibis (Garcilla Boyera, Garza, C attle Egret) D. E. Gladstone La garcilla boyera (Ardeidae) ifig. 1 0.14) es la garza blanca común que se encuentra acompañando el ganado en los potreros en los bÓpicos. Su amplia distribución es sorprendente, pues llegó al Nuevo Mundo de Africa tan solo desde cerca de 1877. Se le vio por primera vez en Surinam y desde entonces se ha extendido a lo largo de grandes extensiones del este y del centro de Norteamérica, el norte de S uramérica y Centroamérica (palmer 1962). En el Viejo Mundo se puede encontrar en áreas extensas de Africa en Europa del Mediterráneo y en el Cercano Orien te, India y Australia. Las garcillas boyeras son las garzas blancas más pequefIas que se encuentran en el Nuevo Mundo, con una altura de solo 19 a 2 1 pulgadas. Se diferencian de las garzas de pata amarilla (Egretta thula) y de la fase blanca (juveniles) de las garcetas azules (Florida caerulea) en que estas dos especies son más grandes de 25 a 29 pulgadas de alto) y tienen el cuello más largo. LasE. thula tiene pa tas amarillas características y las azules tiene el pico oscu ro. Las patas de las garcillas boyeras son negras y el pico puede variar de amarillo a anaranjado (se torna rojo vivo durante la época de cría); a menudo, tienen manchas café anaranjado en la corona, espalda y pecho, sin embargo, esta característica es extremadamente variable y su ausen cia no indica que el ave no impida su identificación. Como la mayoría de los ardeidos, el plumaje de ambos sexos es
monomórfico, y se cree que los machos son ligeramente mayores que las hembras, pero no existe un método sen cillo para distinguir entre los sexos en el campo. Las garcillas boyeras tienden a anidar en colonias multiespe�íficas con otras garzas, íbises, cormoranes, patas a?uja y otras aves. Anidan en varios tipos de vegetaCIón, desde sólo unos cuantos centímetros del suelo hasta las copas de los árboles, generalmente cerca del agua. En Costa Rica, hay colonias grandes en la cuenca del Tempisque (Isla Pájaros: de veinte a treinta mil parejas), Laguna Caño Negro, y probablemente en varias islas del Gol o de Nicoya. La anidación comienza con la época llUVIOsa y se puede extender hasta el comienzo de la siguien te estación seca. En el inicio de la época de cría' 106
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machos defienden áreas de ramas que, a menudo, se con vierten en los sitios donde anidan. Luego de que un macho atrae una hembra e inicia el lazo de la pareja, ambas garzas construyen el nido de ramas o juncos, dependiendo del material que encuentren, y pueden usar de nuevo los nidos de afIos anteriores. Con frecuencia, otras aves de la colonia roban el material del nido, de modo que es común que un ave (generalmente el macho) recoja el material, mientras que el otro lo incorpora al nido. Aunque se considera que las g�cillas boyeras son monógamas (Lack 1968), se les ha VIsto comportarse en forma promiscua, (Gladstone 1979). El tamaño de la nidada varía con la localidad consiste generalmente de dos a seis huevos por nido; pone los h�evos (y los polluelos nacen) a intervalos, que se aproXIman a 2 d as, de modo que en el nido siempre hay po luelos de vanos tamafIos, los más jóvenes son los que qmzás sufren la mayor depredación o mueren de hambre
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en afIos de escasez de alimentos (entre los depredadores de hue�os y polluelos se encuentran cuervos pescadores, clarmeros de cola de bote, gallinetas moradas, gaviotas ar�enteas � culebras ratoneras). Ambos padres comparten . , y la ahmentación de los polluelos por partes a mcubaclOn Iguales . No con�zco de casos en los que un solo progenitor . hay� cnado eXItosamente una nidada. Los juveniles comIenzan a volar a los 40- 50 días de edad y se independi zan a los 60 días aproximadamente. A diferencia de las demás garzas del Nuevo Mundo las garcillas bueyeras son, principalmente, depredador terr�stres . A� n? ue llevan a cabo una cantidad de compor . tamIentos mdlVIduales de alimentación típica de las garzas
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Fig. 10.14 Bubulcus ibis: Manada alzando, vuelo de donde estaba alimentándose cerca de las patas del ganado. Finca Taboga, Guanacaste, Costa Rica. b, Percha nocturna deB. ibis cerca de Puntarenas, Costa Rica (fotos D. H. Janzen).
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en general (Kushlan 1976) se les distingue por el uso que hacen de otros animales en su mayoría ganado para conse � uir los insectos para su alimentación. En la mayoría de los mformes sobre contenidos estomacales, los grillos son el alimento principal (también arafIas, ranas, pescado y aves . pequeñas; (Jenm 1969). Las garcillas siguen al ganado y se alimentan de los insectos que espantan con sus movimientos. Dinsmore (1973) llevó a cabo una serie de comparaciones de garzas forrajeando solas y en compañía de ?anado. Encontró que capturaban más presas y signifi catIvamente daban menos pasos (su estimación de esfuer zo) cuando forrajeaban a tres metros del ganado. Además se creía que eliminaban las garrapatas del ganado, aunqu esta teoría se descartó al no encontrar garrapatas en sus estómagos. Cuando no encuentran ganado, una garcilla
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USTA DE ESPECIES espanta insectos para otra (por medio de saltos, a veces alimentándose saltando una encima de la otra; Gladstone
1977).
1973 . Foraging success of cattle egrets , Bubulcus ibis. Am. Midl. Nat. 89:242-46. Gladstone, D. E. 1977. Leap-frog feeding in the great egret . Auk 94:596-98 . 1979. Promiscuity in monogamous colonial birds . Am. Nat. 114:545-57. Jenni , D. A . 1969 A study of the ecology of four species Dinsmore, J. J.
--- o
of herons during the breeding season at Lake Alice, Alachua County, Florida. Ecol. Monogr. 39:245-70. Kushlan , J. A. 1976. Feeding behavior of North Ameri can herons . Auk 93:86-94. Lack, D. 1968 . Ecological adaptations for breeding in birds. London: Methuen. Lancaster, D. A. 1970. Breeding behavior of the cattle egret in Colombia. Living Bird 9:167-94 . Palmer, R . A . , ed. 1962 . Handbook of North American birds. Voi . l . New Haven: Yale University Press. Siegfried , W. R . 1978 . Habitat and modern range expan sion of the cattle egret. In Wading birds. ed. A . Sprunt, I V, J. e. Ogden, and S. Wickler, pp. 315-24 . Wash ington , D . e . : National Audubon Society.
Buteo magnirostris (Gavilán Chapulinero, Roadside Hawk). F.G . Stiles y D.R. Janzen El gavilán chapulinero (fig. 10.15) es un gavilán pequefio , fornido ( 14- 1 6 pul. de largo, 250 a 300 g) con alas y cola redondeadas de mediana longitud. Es café grisáceo por encima, convirtiéndose a gris opaco en la cabeza y el pecho; la garganta es blancuzca y, el estómago y muslos, son blanco cremoso, vareteados de pardo pálido o he rrumbre. La cola tiene bandas oscuras pardo-rojizas pálidas; hay un parche conspicuo rojizo en las primarias y secundarias. El ojo es amarillo pálido, la cara y pies son amarillo naranja brillante, y el pico es negruzco. Los juveniles son pardos arriba y blancuzcos listados con café debajo; sus ojos son parduscos, la cera y patas amarillo oscuro. Los juveniles son generalmente muy similares a los otros dos gavilanes Buteo; B. nitidus (gavilán gris y B. platypterus (gavilán pollero) pero pueden diferenciarse por su menor tamafio y sus muslos vareteados finamente de color herrumbre.
Fig. 10.15 Bu/ea maglt¡'astris, adulto. Junio 1980. Parque Nacional Santa Rosa, provincia de Guanacaste, Costa Rica (K. hmes; foto D. H. Janzen)
ave de sabanas, potreros, áreas de crecimiento secundario y hace honor a su nombre vernáculo en inglés: es común verlo perchado, perezosamente, en ramas horizontales y tocones, o en postes de cerca a lo largo de carreteras o caminos. La táctica usual de cacería del gavilán chapulinero es dejarse caer desde una percha baja (típicamente de 2-5 m) sobre su presa, la que está compuesta en su mayoría por in sectos grandes (v.g., saltamontes tetígonidos o acrídidos, abejones grandes, y polillas) y pequefios vertebrados (principalmente lagartijas, algunas culebras, roedores, muy raramente aves). Nosotros lo hemos visto tomar como presa ctenosauros (Ctenosaura similis) de 1 a 18 meses de edad en Guanacaste, y J anzen vio a uno cazar y matar una serpiente Conophis lineatus de 1 m que cruzaba un potrero en Sirena, Parque Nacional Corcovado. También toman pequeños vertebrados aún con vulsionándose golpeados por automóviles pero, no comen carrofia. Su dieta es probable que varíe estacionalmente, incluyendo más vertebrados en la época seca (cuando se agudiza la visibilidad) y grandes insectos en la época lluviosa (cuando estos son más abundantes). A diferencia de otros gavilanes Buteo, los gavilanes chapulineros rara vez planean y cuando lo hacen dan una vuelta , nunca se remontan a elevaciones grandes como lo hacen la mayoría de sus congéneres. Después de períodos de lluvia posan al
El gavilán chapulinero es un ave sedentaria y se le ha
sol de la mafiana con las alas y cola extendidas como lo
dividido en numerosas subespecies en su amplio ámbito desde México hasta Argentina. En Costa Rica, la especie es abundante en Guanacaste, bastante común en la Ver tiente sur del Pacífico, y poco común en la vertiente del Atlántico, se le encuentra principalmente en las tierras bajas y, quizá, también cerca de los 1.200 m localmente; es escaso en la Meseta Central (ca. 1 .000 a 1 .200 m). Es un
hacen zopilotes y tijas. Generalmente, el gavilán chapulinero es un ave "mansa" y perezosa a la que es común acercarse. Cuando se le molesta o excita, puede emitir un chillido agudo que instantáneamente lo identifica. En la época de anidación, presumiblemente durante el cortejo, pueden emitir un ladrido nasal como de excitación. Anida en la época seca
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AVES (de enero o febrero hasta abril o mayo), colocando su pequeña plataforma de ramas y basura a alturas medias en árboles en la sabana o en las orillas del bosque. La nidada usual es de dos huevos, blanco mate, moteados o pardus No se conocen sus períodos de incubación y cos. anidación; en mayo se ha encontrado jovenzuelos en el Parque Nacional Santa Rosa. El gavilán chapulinero indudablemente ha aumen tado su número en años recientes, debido a la deforestación. Es una de las pocas aves de rapiña, nativas, que prefieren llevar a cabo su trabajo en milpas, en un campo cubierto o potreros, en lugar del bosque. En años
recientes, ha aumentado su abundancia en la región de Sarapiquí debido al incremento de la deforestación al Sur de La Selva. En la vertiente del Pacífico, en especial en Gua nacaste, el gavilán chapulinero coexiste con el gavilán gris (B. nitidus), que es ligeramente más grande. Esta especie es gris apizarrado arriba y finalmente gris vareteado y blanco abajo, con ojos café oscuro. Es más numeroso en áreas quebradas de bosque y bosque de galería y parece mucho más activo y alerta que el gavilán chapulinero;
también come relativamente más vertebrados, incluyendo aves y roedores, aunque su principal recurso quizá sean lagartijas. También se remonta en el aire aunque a poca altura. Wetmore, A. 196.5 . The birds of the Republic of Panamá, part I . Smithsonian Mise. Coll. , vol . 1 50.
Butorides virescens (Chocuaco, Garzeta Verde, Green Heron). F. G. Stiles La garceta verde es el ave acuática más ampliamente distribuida en Costa Rica, en donde se le encuentra como residente, como migrante así como residente de invierno. Aunque no se encuentran en concentraciones densas como otras garzas, hay garcillas verdes en cualquier lugar en donde haya vegetación densa en asocio con agua poco profunda, estancadas o de corriente lenta. Generalmente se ve a estas aves solas; al sorprendérsele se lanza desde la orilla del agua con un característico y áspero "shwok" o "skow" y vuela a vegetación densa, desde donde atisba al observador, alzando y bajando su frondosa cresta y mo viendo su corta cola, aparentando estar furioso por la molestia que se le ha causado. B. virescens es una garceta pequeña (ca. 200 g), más bien de cuello corto con una cresta negro verdusca lus trosa, costados de la cabeza y cuello marrón castaño, garganta blanca y cuello ventral listado, panza gris, lomo
y alas verdusco bronceado oscuro, las cobertoras alares como con escamas ante. El ojo es amarillo pálido, el pico es café amarillento, y los pies y patas son amarillo o naranja brillante (conspicuas durante el vuelo). Las plumas del
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Fig. l0.16 BuJoridu virIlSCIIM: Costa Rica (fotos
F. G. Stiles).
lomo de los adultos cuando están anidando son alargadas de punta "escarchada" grisácea, producto de una muda parcial al iniciarse el apareamiento. Los juveniles son listados con café y blanco sobre el cuello y las partes infe riores. No hay dicromatismo sexual, pero los machos en promedio son ligéramente más grandes. En el sureste de Costa Rica y la región adyacente de Panamá, hay una fase melanística, en la que la mayor parte o todo el plumaje es de un color café chocolate profundo. En la raza residente,
el promedio de tamaño es ligeramente menor y el color es algo más brillante que el del migratorio B. v. virescens. La garceta verde se encuentra desde el extremo Sur de Canadá hasta Panamá central; las po blaciones norteñas son migratorias, las del sur son residentes. En Panamá, el centro se traslapa con B. striatus, que es similar pero, con el cuello gris, habita hasta el sur de Paraguay. En B. striatus, la existencia de aves con el cuello anteado se ha interpretado como una hibri dización de B. striatus y B . virescens, aunque éstos también se ven en poblaciones suramericanas que nunca tienen contacto con B. virescens. En Costa Rica, hay un único reporte aislado de B. striatus. En Costa Rica, las garcetas o garcillas verdes, anidan desde el nivel del mar hasta elevaciones medias (v.g., localmente en la Meseta Central) pero son más abundantes en las tierras bajas, en particular en la costa del Pacífico. Los migrantes del norte y los residentes del invierno parecen más abundantes en la costa caribeña del norte (a juzgar por cambios estacionales en la abundancia entre Tortuguero y Limón). Los migrantes arriban a lo largo de la costa atlántica en setiembre, aparentemente durante la noche, solos, lo que contrasta con la mayoría de las garzas mayores; al atardecer en setiembre y principios de octubre uno puede ver a estas garzas levantando el vuelo desde las áreas pantanosas densas de crecimiento secun dario cerca de Cahuita, circulando y enfilando hacia el sur. Hay poca información sobre la migración hacia el norte en
B. v. maculatus,
la primavera. Las garcillas verdes forrajean solas, generalmente esperando largos ratos en la orilla del agua, cuello hacia arriba y extendido, y el pico apuntando en forma oblicua,
USTA DE ESPECIES hacia abajo, en acecho Por peces pequefios, ranas, o insec tos acuáticos. Cuando estas presas se ponen al alcance, las atrapan con un ágil estocada del pico. Algunas veces el ave camina lentamente en agua poco profunda, de manera especial en vegetación pantanosa densa; pero, siempre cazan en emboscadas y no persiguen activamente las presas. Son notablemente ágiles en sus movimientos a través de la espesa, y enredada vegetación. Las garcetas verdes anidan tanto en parejas solitarias como en colonias dispersas donde las poblaciones son densas (como en algunos manglares o en pantanos gran des). La estación de anidación principal aparenta ser de abril o mayo hasta agosto o setiembre, aunque se conoce de anidaciones anteriores y posteriores a estas fechas. El nido es una plataforma de ramas flojamente entrelazadas, de apariencia desordenada 1 a 5 m de altura en un árbol u otra vegetación que cuelga sobre el agua (o algunas veces más baja en cafiaverales densos, etc.). En Costa Rica, la nidada usual es de dos huevos, ocasionalmente tres, pero, aunque se ha encontrado más de seis huevos en un nido en Palo Verde, tal vez debido a posturas de más de una hembra (F. Chaves, como pers.). Los huevos son verdes azul pálido de cáscara ligeramente áspera. Cuando un observador se acerca a un nido que contiene huevos o pichones, los adul tos se elevan emitiendo vocalizaciones estridentes, quizá, en despliegue de distracción. Poco se conoce de la incu bación y períodos de anidación de las garcillas verdes residentes; para B. virescens, la incubación requiere 19 a 21 días, y los jóvenes dejan el nido cerca de 2 a 3 semanas de edad, estan vuelan cerca de las 3 a 5 semanas , y ad quieren independencia dentro de otras 2 semanas aproxi madamente. Los jóvenes mayores que aún no vuelan deambulan con una agilidad sorprendente en el árbol en donde está el nido cuando se les sorprende o asusta. El tamafio de la nidada de poblaciones norteñas es mayor (generalmente cuatro o cinco huevos) que en B. virescens tropicales residentes, pero en general la biología de esta especie varía muy poco a lo largo de su extenso ámbito. Ecológicamente distinta de sus parientes mayores y más sociales, el rasgo más sobresaliente de la garcilla verde es su habilidad para adaptarse a casi todos los tipos de hábitats acuáticos, mientras que sus tácticas de forrajeo son eficaces para capturar cualquier criatura acuática pe quefia y lenta. Palmer, R. S . , ed. 1962 . Handbook of North American birds . Vol. 1 . New Haven: Yale University Press. Slud, P. 1 964 . The birds of Costa Rica: Distribution and ecology. Bull . Am. Mus. Nat. Hist. 1 28 : 1 -430. Wetmore , A . 1 965. The birds of the Republic of Panamá, part 1 . Smithsonian Mise. Coll. , vol. 1 50 .
Cairina moschata (Pato Real, Pato d e alas blancas, moscovita, Muscovy Duck) E. G. Bolen Este pato neotropical, grande lfig. 10-1 7), pertenece a la tribu Cairinini (patos perchadores) de la
Fig. 10.17 Gavina moschaJa, macho adulto, disecado (foto E. Bolen).
subfamilia Anatinae (patos verdaderos) en la familia Anatidae y está, por lo tanto, emparentado con el pato de bosque (Aix sponsa), una especie quizá más conocida por los norteamericanos. Ambas especies tienen una caritidad considerable de plumaje metálico, aunque la coloración total del pato real es oscura y más uniforme que el plumaje vistoso del pato de bosque. La variedad silvestre es el progenitor inmediato del pato de granja, que exhibe una coloración muy variable, incluyendo una forma blanca o una mezcla de blanco, verde, y negro o gris. Los patos reales se encuentran exclusivamente en el Nuevo Mundo; las otras dos especies de Cairina són exclusivas del Viejo Mundo (pato de Hartlaub, C. hart /aubi, de Africa y el pato de bosque aliblanco,C. scutu/ata, de Malasia y de las Indias Orientales). Su ámbito ,se extiende desde México hacia el sur, hasta Perú en el oeste y hasta Uruguay y a veces norte de Argentina en el este. En México y Costa Rica, la especie es conocida, popu larmente, como "pato real". No hay razas reconocidas dentro de su distribución. Phillips (1922, p. 58) resumió los registros para Costa Rica, donde la especie era "extremadamente común" en ese entonces, en particular en el Golfo de Nicoya y La Palma, Miravalles, y Guanacaste; los patos reales parecen más abundantes en el lado Padfic.9 de Guanacaste y toda América Central. Los patos reales exhiben un dimorfismo sexual considerable en cuanto a tamafio; los machos ( 1 ,900-4,000 g) son mucho más grandes que las hembras ( 1 , 1 00- 1 ,470 g) Y tienen parches de piel desnuda en la cara con carúnculos posteriores al pico. Por lo demás, no hay diferencias sexuales pronunciadas en su plumaje. En el campo, es fácil identificar al pato real por su gran tamafio, fornida apariencia, y coloración oscura. Los parches blancos, en las cobertoras alares superiores y debajo del ala, ofrecen un contraste con el verde oscuro del plumaje del cuerpo (que puede aparentar ser negro). La cantidad de blanco en las cobertoras alares superiores puede estar relacionada con la edad; en las aves viejas es supuestamente mayor, aunque esto no está comprobado en aves adultas de edad conocida. Se puede diferenciar a los patos reales de los piches (Dendro.cygna autumnalis), otra
565
AVES
especie tropical común en Centroamérica, de varias ma neras: ambos tienen manchas a�es blancas, pero en los primeros estas manchas no se extienden tanto hacia la punta del ala; los patos reales son oscuros, mientras que los piches son café claro con plumaje abdominal negro; las patas y pies de los patos reales no se extienden más allá de la cola durante el vuelo, mientras que en el piche, ésta es una característica propia. Los piches frecuentemente lla man con su peculiar vocalización chillona (los patos reales son generalmente silenciosos); las patas y pies de los patos reales son oscuras, mientras que en los piches son ro sacoral (aparentando coloración clara a la distancia) y los patos reales son fuertes voladores veloces, a pesar de su gran tamaño (los piches tienen un batir de alas más labo rioso y movimiento menos directo). Desafortunadamente, ha habido pocos estudios de campo detallados sobre la biología de los patos reales y el resumen que sigue está basado en referencias generales (v.g., Delacuour 1959) que pueden ser algo imprecisas e incompletas. Sin embargo, Rangel Woodyard ( 1 982) recientemente investigó algunos aspectos de su ecología en México. Su hábitat es esencialmente el bosque de tierras bajas en donde abundan arroyos y lagunas, lo que limita las poblaciones centroamericanas a áreas costeras (en México no hay patos en partes de Yucatán, donde hay escasez de agua superficial). Johnsgard ( 1975, p. 1 66) notó que los patos reales exhiben poca tendencia migratoria, ex�epto como res puesta a las épocas secas, cuando las aves se movilizan entre pantanos costeros y lagunas. Los patos reales anidan en huecos (como los piches), generalmente en árboles a 15 a 20 m del suelo. Las nidadas consisten en cerca de ocho huevos, aunque pueden ser mayores, resultado de una anidación compuesta (anidación en bulto); la incubación es relativamente larga (35 días) según observaciones en aves domésticas. Los patos reales y los piches son simpátricos en la mayor parte del NeolrÓpico y fueron observados per chando juntos en la Guayana Holandesa (hoy Surinam) por Havershmidt (1947). Se supone, a priori, que los nichos para estas dos especies están bien definidos, donde han coexistido por largo tiempo y que la competencia in terespecífica por cavidades para anidar es inexistente en su mayor parte. En México, las cajas de anidación de patos reales sólo fueron ocupadas en un 1 1 % el primer año, con otro 1 1 % utilizado en conjunto por los patos y los piches (puestas mixtas); el 56% de las cajas fue usado exclu sivamente por los piches. Todos los huevos de los patos reales eclosionaron, mientras que sólo la mitad de las nidadas mixtas fueron exitosas; el 90% de las nidadas de los piches eclosionaron (Rangel Woodyard, 1982). Desa fortunadamente, en la actualidad no existe un método para construir cajas para anidación específicas, para cada es pacie y continuarán las nidadas mixtas en donde son simpátricas estas especies (las cajas construidas con entra das pequeí'las permiten el acceso sólo a los piches, pero, las de entradas, lo bastante grandes, pueden ser usadas por ambas especies). Además, no se conoce si hay preferencia
566
por algún hábitat específico para anidar, de tal fOfma que la localización de las cajas-nido no favorece ninguna de las dos especies. No obstante, dada la rápida destrucción de los bosques riberinos en la mayor parte de América Latina, un programa de cajas de anidación para patos reales y para piches, facilitaría el manejo de estas especies. Los lazos, entre las parejas en los patos perchadores, son cortos, y Johnsgard ( 1965-1975) informó que el apa reamiento promiscuo es quizá la única manera de formarse las "parejas". Fischer el al. ( 1982) encontraron que los despliegues agresivos entre machos involucran vigorosas sacudidas de cabeza, crestas erectas, sacudidas laterales de la cola, y elevación parcial de las alas; cerca del 90% de los despliegues terminan en esta etapa. Un segundo patrón continúa en un 1 0% de los encuentros cuando los machos se enfrentan uno a otro e inician vuelos verticales de 1 a 3 m de altura; estos vuelos se repiten de dos a seis veces antes de que uno de los machos se rinda y huya. Los vuelos diarios ocurren en la maí'lana y al atardecer, al mediodía lo pasan holgazaneando a la oriJla del agua. En la noche los patos reales descansan gregariamente en árboles, tal vez en grupos unisexuales. Hay pocos estudios publicados sobre los hábitos de alimentación de los patos reales, pero se cree que su dieta es muy variada. Además de incluir los cultivos agrícolas, particularmente el maíz, también se alimentan de peces pequeños, insectos (incluyendo termitas), las semillas de varias plantas acuáticas e incluso reptiles pequeños. En México, Rangel Woodyard ( 1 982) comparó las dietas de los patos reales de dos áreas ecológicamente diferentes. En Tamaulipas, donde las siembras de granos son comunes, el maíz constituye la dieta completa de mayo a agosto, mientras que en las tierras pantanosas de Veracruz, las semillas de lirios de agua (Nymphaea spp.) y del mangle (Avicennia nitida) constituyen un 66% de su dieta, con el resto compuesto por materia animal (representado por diversos órdenes de invertebrados, principalmente Diptera y Coleoptera). Las cargas parasíticas de las dos áreas reflejan esa diferencia en hábitos alimenticios; aquellas aves cuya dieta se basaba en invertebrados es tuvieron infectadas con más helmintos que aquellas que se alimentaban con maíz de los rastrojos. Asimismo, la época de anidación de los patos reales es muy variada. De México, Centro y Sur América se ha informado de patos con gónadas agrandadas o anidando en diciembre, febrero, mayo, julio y octubre, lo que sugiere que las condiciones locales estimulan la anidación o que en esta especie no hay estación fija para anidar. Lo último puede ser el caso; mientras que los datos anteriores in cluyen los meses de primavera e invierno, las hembras examinadas en El Salvador durante enero, febrero, y abril no estaban anidando. Pero, se sabe acerca de las pérdidas en los patos reales, supuestamente sus huevos son depredados por mamíferos arbóreos y por culebras. Johnsgard (1975, p. 166) especula que en los machos adultos la mortalidad natural es relativamente bajo debido a su gran tamaño y
USTA D E ESPECIES
fortaleza. Phillips ( 1926, p. 305), citando a otros observa dores de la Guiana Británica (hoy Guyana), inform6 que los patitos y aún los adultos son atrapados por peces, tigres y por lagartos; los gatos también son depredadores impor tantes. El "status" de los patos reales silvestres es incierto. mayor parte de las publicaciones mencionan que el exceso de la cacería y la destrucci6n del hábitat han diezmado las poblaciones. Phillips (1922, p. 60) describi6 la facilidad con que los cazadores matan a los machos: atan a una hembra a una estaca como señuelo para atraer a todos los machos del área. Los machos, numerosos y agresivos, vuelan sobre el señuelo vivo y así presentan un blanco fácil; con está añagaza los cazadores pueden matar hasta cincuenta machos en un solo día. Leopold (1959, pp. 16768) notó que su carne es un excelente platillo; esto y su gran tamaño hacen de los patos reales una especie atractiva para los cazadores nativos y visitantes. Sus hábitos, también, pueden ayudar a su sobrexplotaci6n; Wetmore (1926, p. 70) señaló que estas aves, cuando se les molesta, vuelan sólo unas cuantas yardas y se posan en masa en ramas grandes de los árboles cercanos. Su rutina diaria es bastante constante y un cazador experimentado puede fácilmente matarlos desde refugios ubicados en forma apropiada, (Saunders, Holloway, y Handley 1950, p. 27); además vuelan relativamente cerca del suelo, aunque Saunders y sus compañeros advierten que se muestran cautelosos al más pequeño sonido o movimiento. Fi nalmente, los nativos toman los huevos, ya sea para ali mento o más comúnmente para iniciar la cría doméstica. La última práctica, por supuesto, no sólo reduce la población silvestre (no hay estudios �e reanidación) s�no que también contribuye a la endogamia y a la prod�cclón de un acervo genético muy alterado. En BrasIl, por ejemplo, la mayoría de los patos de granja descienden de los patos reales (Mitchell l 957, p. 57). La
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Calidris alba (Playerito Arenero, correlimo, Sanderling) J.G. Strauch, Jr.
Este correlimo, de color pálido, se encuentra comúnmente en bandadas pequeñas en las playas marinas a lo largo de América Central, siguiendo las olas como un juguete de cuerda; es una especie anidante holártica que en el Nuevo Mundo inverna hasta Tierra del Fuego. En el verano, se le encuentra tierra adentro anidando, a menudo, en la tundra rocosa seca. Durante la época de migración se le encuentra en toda Norte América, y hacia el sur, princi palmente en las playas marinas al igual que en invierno. Aunque es uno de los correlimos más comunes en Costa Rica en invierno, durante la migración, se ven muy pocos, (Slud 1964) y en verano, algunas aves, aunque no estén anidando. Su color pálido y su llamativa línea alar blanca, además de su tamaño ligeramente más grande, lo diferen cia de las demás especies de correlimos calidridinos, que, a menudo, se denominan colectivamente "fisgonas". Durante la migración algunos individuos pueden mostrar trazas del plumaje rufo brillante de anidación en la cabeza y el pecho. Éste es el único correlimos al que le falta un dedo trasero. La ausencia de halux en esta especie parece estar relacionada con el uso de sustratos duros. En bancos limosos se le puede encontrar constante mente comiendo a la par de otras especies de aves costeras, pero por lo general es el único correlimos pequeño que se alimenta en playas de arena dura. En los bancos de lodo ingiere una gran variedad de invertebrados. En playas arenosas, generalmente, se alimenta a lo largo de la línea de la marea, donde caza crustáceos e insectos pequeños, picoteando la superficie del sustrato o, más común, hur gando bajo la superficie como hacen otros correlimos ca l idrinos. En los correlimos invernantes de California, se encontró que aumentaban su eficiencia cambiando los sitios de forrajeo de playas oceánicas a bancos de arena en los puertos, de acuerdo con la marea (Connors el al. 1981). No existe información cuantitativa con respecto a su dieta en América Central. Cuando se están alimentando, estas aves son muy dóciles, se les puede acercar y observar con facilidad. Aunque los correlimos calídrinos son similares en apariencia, hay entre ellos una diversidad considerable en 567
AVES cuanto al comportamiento. Se han identificado cuatro tipos de sistemas de apareamiento: monogamia. poliga mia en serie. dliginia y la promiscuidad (piteIka. Holmes.
1 974). Parmelee (1 970) y Parmelee y Payne (1973) dicen que en el Artico canadiense. los correlimos y MacLean
tienen un sistema poligámico de anidación en serie. en el
cual la hembra pone una nidada que luego abandona para que la cuide el macho y. según las condiciones locales. puede poner otra nidada que incuba ella o un segundo macho. Por otro lado. Pienkowski y Green (1 976) encon
traron que en Groenlandia la especie es monógama. y ambos miembros de la pareja incuban y cuidan de los polluelos. Aún no está claro si estas diferencias represen tan verdaderas diferencias poblacionales o si se deben a
observaciones inadecuadas en las diversas regiones. En Costa Rica. se han registrado otras once especies
Fig. l0.18 Calidris mauri, Hembra adulta. 18 de abril de 1975, Costa Rica (foto, F. G. Stiles).
de correlimos calídrinos. cinco de ellas nativas que se pueden encontrar en cantidades moderadas a grandes: correlimos semipalmado
(C. pusillus); correlimos occi mauri); correlimos menor (C. minutilla); corre limos de B aird (C. bairdii); y correlimos pectoral (C. me/anotas) Slud (1964). Hay pocos registros de otras dental (e.
especies. aunque algunas de ellas se pueden encontrar con bastante regularidad (Stiles y Smith 1 977).
Es un ave de playas arenosas y limosas, en donde las bandadas hurgan en busca de invertebrados pequeños. D urante la marea alta, se le puede encontrar a menudo des cansando y alimentándose en lagunetas saladas o "sali nas". El correlimos occidental es un pequeño "fisgón" de patas negras. Su pico es más largo
(20,2-28,8 mm) que el
de los demás fisgones y el extremo generalmente tiene una Connors . P. G . ; Myers . J. P. ; Connors . C. S . W. ; and Pitelka. F. A . 1 98 1 . Interhabitat movements by sand erlings in relation to foraging profitability and the tidal cycle . Auk 98:49-64. Parmelee. D. F. erling in the
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. •
curva hacia abajo. Se le puede diferenciar de todos los demás correlimos. excepto del semipalmado (C. pusilla) porque tiene los dedos parcialmente palmeados; el pico del correlimos semipalmado es más corto y recto
(15,1-23,9
mm). Las alas plegadas no se extienden más allá de la cola. Al igual que en los demás fisgones, la rabadilla es oscura con algo de blanco a cada lado, además tiene una línea alar no muy marcada. El plumaje de invierno es gris mediano por arriba, blanco abajo, con un rayado en el pecho. Durante la época de cría el plumaje de la corona, de las orejeras y los escapules es rufo brillante y el pecho es fuertemente rayado de café. Aunque, técnicamente, son emigrantes (la especie no anida en Costa Rica), se pueden encontrar pequeñas bandadas de correlimos occidentales durante el verano en hábitats especiales, como las salinas a lo largo de la costa del Pacífico. Poco se sabe sobre la edad y el sexo de estas aves veraneantes; lo que amerita estudios más detallados. Repetidas veces se han capturado individuos marca dos e invernan tes, lo que indica un alto grado de preferen cia por un sitio particular. Además, hay algunos indicios de que se encuentran juntos varios individuos que fueron
Calidris mauri (Correlimos occidental, Western Sandpiper) S. M. Smith El correlimos occidental lfig.
unidas durante las épocas que no están anidando. Prater, A. J . ; Marchant, J. H . ; and Vuorinen , J.
10.18)
es un ave mi
gratoria abundante en Costa Rica, con registros princi palmente de las dos costas, aunque es más común en el Pacífico, en donde se encuentran bandadas de varios cien tos desde agosto hasta fines de abril.
568
marcados al mismo tiempo; quizá las parejas permanecen
1 977 . Cuide to the identification and ageing of holarctic wad ers. Thng , Herts , England: Maund and Iravine. )mi � , S . M . , and Stiles , F. G. 1 979. Banding studies of nugrant shorebirds in north westem Costa Rica. Stud. Avian Biol. 2:4 1 -47.
LISTA DE ESPECIES
Campephilus guatemalensis (Carpintero, Carpintero pico de plata, Flintbilled or Palebilled Woodpecker) L.L. Short
Ninguna otra especie costarricense tamborilea de esta fqrma, y hay un tamborileo suave y largo asociado con el lugar de anidación (Scutch 1960). Las señales locales incluyen un canto ametrallado y un rápido heh-heh-heh (Slud 1964, p. 195), asícomo notas bajasdecadauno de los miembros de una pareja cuando están juntos y un balido sonoro de los polluelos llamando la atención. El carpintero de mejilla rayada (Dryocopus lineatus), lte color algo similar, aunque más pequefl.o, siempre muestm una raya malar o bigote, totalmente negro (en la hem-')(o rojo (en el macho); sus mejillas son negras (versus rojo), y tiene una raya blanca entre la mejilla y el "bigote" que se conecta con las rayas blancas del cuello y de la espalda (en el pico de plata) las mejillas en ambos sexos son rojas, y las rayas blancas del cuello comienzan desde la nuca Se alimenta principalmente de hormigas, hurgando en troncos o 10canes, o despegando la corteza de los árboles. El D. Lineatus emplea una serie larga de golpes como sefl.al de tamborileo y un largo llamado wik-wik-wik en su vocalización principal (Short 1982). Su hábitat es similar al de los demás carpinteros pero se alimentan de preferen cia en árboles aislados, en potreros o en sabanas. Puede haber interacciones con el carpintero pico de plata y deben ser estudiados más a fondo por los interesados.
Este es el más grande de los carpinteros costa rricenses, el cual pesa 200 a 300 g, con las de 170 a 210 mm y es a la vez el más especializado en cuanto a la búsqueda de insectos en la corteza de los árboles. Algunos de los otros carpinteros ejecutan un golpeteo superficial en busca de su alimento, y otras especies de Melanerpes consumen bastantes frutas. Campephilus guatemalensis se encuen tra en el bosque de bajura hasta una elevación de 1 .800 m (localmente) pero prefiere las orillas o claros del bosque húmedo y del bosque riberino. También se le puede encontrar en bosquetes en sabanas y en las partes húmedas de los bosques secos tropicales. Los carpinteros pico de plata son de color negro con blanco con el pico pálido o amarillento. En los machos, la cabeza y la cresta son totalmente rojas y la hembra tiene una cresta roja y negra. En los costados del cuello y en la parte superior de la espalda hay rayas blancas. La parte superior del pecho es negra y la parte inferior, hasta el abdomen, es negra con pintas café. Los juveniles son más pardos, y menos marcados, y el pico es más oscuro. En los adultos, los ojos El carpintero pico de plata hace una cavidad para son de pardusco a amarillo y en los juveniles son grises o anidar en un árbol grande y anida entre agosto y diciembre (se sabe de especímenes juveniles hasta febrero). Ambos pardos. Al igual que todos los verdaderos carpinteros, el pico de plata se percha básica o totalmente paralelo al sexos excavan e incuban los dos huevos; el macho solo en tronco del árbol o rama, moviéndose-por lo general hacia la noche, como es típico_de' los carpinteros. Incuban arriba- cerca de la superficie de la corteza. durante períodos largos. ti .cambio de los turnos se El pico largo de este carpintero es recto, de punta caracteriza por despliegues 'de erección de la cresta y por fuerte cincelada, ancho a la altura de los orificios nasales y una nota lastimera (Skutch ' 1 969) . . No se conoce con algo aplanado. La cola es en particular dura y fuerte, en exactitud el período de incubación nÍ. cuanto tiempo per especial las cuatro plumas centrales, las que aprieta muy manecen los jóvenes en el nido. Ambosadultos traen en el fuerte contra la corteza, durante sus movimientos y el pico larvas de insectos a los jóvenes (no Jas regurgitan). forrajeo. Junto con sus patas fuertes, dedos y garras, la cola Después de que empluman es probable \que los jóvenes mantiene en su lugar a este pájaro y contrarresta las fuerzas permanezcan con los adultos por varios meses. La muda del picoteo y de la percha. Los carpinteros se alimentan a sigue la período de anidación. Se cree que cada ave todas las alturas en los árboles pero, prefieren troncos y requiere de su propia cavidad para pernoctar, y estos ramas grandes, donde hurgan con profundidad en la huecos son excavados por los jóvenes independientes y, cuando sea necesario, por los adultos. corteza o dirigen sus golpes en forma lateral para desa Las aves emparejadas tienden a permanecer juntas lojarla en escamas en los árboles muertbs. Algunas veces trabajan en tocones bajos y árboles caídos. Su alimento durante todo el año y ocupan un,gran territorio, cuyas dimensiones se desconocen. consiste principalmente de larvas de abejones de las fami lias Cerambycidae y Scarabeidae que también emplean Estas aves y los demás carpinteros ayudan a regular las poblaciones de insectos que de lo contrario podrían para alimentar asus pichones; en ocasiones se alimentan de multiplicarse y causar serios dafl.os en los bosques. Las frutas y bayas. No hay estudios detallados sobre su dieta, lo que amerita más estudios. diferentes especies simpátricas de carpinteros tienden a Los estrepitosos pero esporádicos estallidos de sus tener modos de forrajeo diferentes y muestran una gran variedad de tamaños (Short 1978). En cada tamafl.o puede actividades, que llaman la atención hacia el carpintero, de haber dos o más especies que forrajean de diferente manera ben diferenciarse de su tableteo, que es una señal de co uno excavando y el otro tal vez hurgando con profundidad municación (Short 1982). En la mayoría de los carpinteros y picando más con frecuencia Algunas veces hay este tableteo, típico de cada especie, está compuesto por exclusión de hábitat, generalmente entre especies empa una serie de golpes con un ritmo propio. El pico de plata y otros parientes del género Campephilus (Campephilus rentadas de tamaño similar, que forrajean de manera parecida. Hay dieciséis carpinteros costarricenses (un reemplaza el nombre genérico antiguo dePhloeoceastes), migrante desde Norteamérica), y exhiben diferencias de tam borilea con una cadencia especial de uno-dos, un doble tamaño, varias preferencias de hábitat, y una diversidad de "bomp-bomp" o golpe de tambor, que repite a intervalos. 569
AVES
técnicas de forrajeo, muy parecidas a las encontradas entre trece c�interos simpátricos en bosques Malayos de tie rras ba�as (Sh?rt 1 978). Aún queda por aclarar algunas de estas diferenCias entre los carpinteros costarricenses, aun que se conocen algunos aspectos sobre las limitaciones altitudinales y del hábitat.
Short, L . L.
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Ecology.
Campylorhynchus rufinucha (Soterré Ma traquero*, Soterrey, Rufous-naped Wren) R. H. Wiley Este gran soterré arbóreo ifig. lO-l9a) habita las tierras bajas de la costa Pacífica de Centroamérica desde la Provincia de Guanacaste y el norte de la Provi cia de Puntarenas, en Costa Rica, hasta México. Sus resonantes �oc al.izaciones generalmente producidas por dos o más . IndIVIduos en fonna simultánea y los voluminosos nidos que usan como donnitorios hacen que sea una de las aves más conspicuas en esta área. Las especies ejemplifican dos facetas de muchas aves insectívoras tropicales: una territorialidad durante todo el año y duetos coordinados por parejas. El género incluye cerca de doce especies, una u otra de las cuales ocupa, virtualmente, todos los hábitats terrestres desde el suroeste de los Estados Unidos (el troglodítido de cactus, C. brunneicapillus) hasta el sur de Brasil y Bolivia. Estas especies incluyen un espectro com pleto de variación en cuanto a su sociabilidad. En algunas especies, las parejas ocupan territorios durante la época de anidación; en otras especies por grandes (hasta de quince aves) ocupan territorios de anidación. En este último caso, una pareja produce los huevos, aunque todos los miembros del grupo alimentan y protegen los pichones. C. rufinucha es un ejemplo del patrón de parejas aisladas, mientras que una especie menos abundante, el soterrey lomilistado, C. zonatus, que se encuentra en La Selva, es el ejemplo del patrón de "ayudantes del nido". Los soterré matraqueros se identifican con facilidad por tener el vientre de color crema, una línea ocular muy marcada y barras café brillantes y negras en el lomo. Los sexos son idénticos en cuanto al plumaje.
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570
A., Fig. l0.19 CampylorhynchllS rujinucha: a) acMto. b) Grupo familiar en el rudo en un arbusto de Acacia (Acacia collinsii). Hacienda PaIoverde, provincia de Guanacaste, Costa Rica (fotos F. G. Stiles).
Durante todo el afio estas aves defienden sus territo rios, situados en áreas de escasos árboles y de cactos columnares -por ejemplo, en claros o a las orillas en bosques secos, a lo largo de cercas, o en árboles aislados en los potreros. Con un poco de paciencia un observador puede seguirlos durante períodos largos. Pasan la mayor parte del día forrajeando en busca de artrópodos pequei'los en el follaje de arbustos y árboles desde 1 m del suelo has la copa de los árboles más altos. A diferencia de la mayoría de los soterreyes, es raro que se alimenten en el suelo· forrajean activamente a través del denso follaje median saltos constantes de rama en rama y a intervllios volando de 2 a 5 m. A j�zg� por otras especies del g.ro, los terri . tonos son pnnclpalmente exclusivos (usadtls sólo por los residentes del territorio) y cruzados varias veces en el tr� scurso del día por los soterreyes en sus forrajeos. Los reSidentes de un territorio en general se mantienen a una distancia de 1 -5 m mientras se alimentan. Un estudio de tallado de �n� especie c?ng��érica reveló, sin embargo, que la pr?XImIdad de los mdivIduos no les confirió ningu . na ventaja en el forrajeo (Rabemold y Christensen 1979). Los soterré matraqueros, como todos los miembros del género construyen nidos voluminosos y desordenados que sirven como donnitorios durante todo el afio así como idación. para criar a sus polluelos durante la época de Estos nidos tienen un techo completo y una entrada oculta a un l�do y, desde afuera, pare�n desorganizadas pelotas de hOjarasca de unos 20 cm de diámetro, pero, por dentro,
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N. del E. Se registra sólo el vocablo soterré . Soterrey y su plural
. soterreyes, son deformaCIones. EstrIctamente, se apliea al género Troglodytes.
USTA DE ESPECIES contienen una profunda y fina bolsa forrada; las gruesas paredes proveen aislamiento termal para la cámara interna (RickIefs y Hainsworth 1 969). Los soterré matraqueros con frecuencia ubican sus nidos a plena vista en las ramas de un cacto columnar o en la parte superior de una acacia espinosa con hormigas. Las hormigas, que se habitúan a la presencia del nido en el árbol y no molestan las aves, quizá lo protegen de los depredadores trepadores, como culebras y mamíferos pequeños (Skutch 1 960; Janzen
1969). Durante la estación de anidación, en el inicio de las lluvias en mayo, junio, y julio, la pareja de soterré en cada territorio construye un nido nuevo. El tamaño de la nidada es por lo general de cuatro a cinco. Mientras que la hembra incuba, el macho duerme en la noche en un nido separado. Los polluelos permanecen con sus padres en grupos fami liares ifig. 1 O-19b) durante la mayor parte del primer año, pero de acuerdo con la información disponible, abandonan sus padres antes de la siguiente estación de anidación (Skutch 1960; S elander 1 964). Los estudiantes de cursos de la OTS han reportado grupos familiares pequeños de soterré matraqueros en febrero en la Provincia de Gua nacaste. Por otro lado, en Palo Verde, en cuatro territorios, había sólo unas pocas parejas en noviembre de 1 978. No se sabe si éstas no habían podido anidar exitosamente o si sus polluelos habían abandonado el nido durante los primeros 4 ó 5 meses después de independizarse. También queda sin aclarar si las parejas pueden criar más de una nidada en un año. En el troglodita de los cactus (e. brun neicapillus) y en ciertos miembros suramericanos de este género, una minoría de parejas puede criar por lo menos dos nidadas en un año. En este caso, los miembros de la primera nidada ayudan a alimentar a los de la segunda nidada (Anderson y Anderson 1973). En otra especie de este género, los jóvenes normalmente permanecen dentro de su grupo natal más de un año y ayudan a alimentar a los pequeños criados en este territorio durante años siguientes. La mayoría de las especies en el género Campy /orhynchus ejecutan extraordinarios duetos (dos aves coordinando vocalizaciones) y coros (tres o más aves vo calizando juntas). Los duetos de los soterré matraqueros en Costa Rica son inconfundibles: incluyen notas cortas y ásperas, abruptos redobles consistentes de dos notas dife rentes y silbidos nasales en tonos descendentes. Gene ralmente, las parejas del dueto no están a más de 1 a 2 m el uno del otro aunque algunas veces las están separadas por distancias mucho mayores. Cada dueto consiste de una cadencia repetida. Los compañeros, de vez en cuando, contribuyen con notas diferentes a las cadencias pero algunas veces cantan al unísono. Las parejas tienen varias de estas cadencias en su repertorio y las cadencias de las parejas vecinas, por lo general, son diferentes. S in em bargo, no hay información precisa acerca del número de cadencias en los repertorios ni hasta qué grado comparten las cadencias las parejas vecinas. Además, aves solas, probablemente de cualquier sexo a juzgar por otros miem bros del género, generalmente cantan esas cadencias o ca dencias similares solas. Estos duetos quizá sirven para delinear el territorio de la pareja y los duetos son particu-
larmente más frecuentes durante la primera hora después de que los soterré abandonan el nido cerca del aman�er. Las parejas vecinas es común que contesten los duetos de las otras. En otras especies en el género, cuando la grabación de los duetos es tocada ante una pareja o un grupo en su territorio, la pareja residente se acerca inme diatamente y participa en el dueto. Las parejas pueden reconocer las cadencias de sus vecinos; responden con más fuerza a las cadencias de individuos extraños que nunca habían escuchado antes (Wiley y Wiley 1 977). En todos estos aspectos, los quetos de los soterré Campy/orhynchus se asemejan a los cantos territoriales de muchas otras aves en las que sólo el macho canta. En la primera hora de actividad, después del amane cer, las parejas de soterré matraqueros, a menudo, se mantienen en silencio por largos períodos. A veces, es necesario esperar que una pareja inicie el dueto para poder localizarla. En un área pequeña se pueden oír otras varias vocalizaciones usadas por una pareja para comunicarse que tal vez les ayuda a mantener contacto durante el forrajeo activo en el follaje deñso. El soterré de lomo listado, C. zonatus, vive en áreas de fuertes lluvias en la costa caribeña, desde el nivel del mar hasta cerca de 1 .400 m de elevación. Esta especie pre fiere los bordes de los bosques altos y árboles dispersos en lugares abiertos; se le encuentra también alrededor de los edificios en La Selva. Estos soterré buscan pequeños artrópodos en el follaje de los árboles, arbustos y epífitas, a menudo a mucha altura de suelo. Sus duetos y coros, consistentes de sonoras y ásperas notas en cadencias fuer temente rítmicas, son la más conspicua indicación de su presencia. Estos soterré construyen sus desarreglados nidos en follaje denso o epífitas en árboles aislados a una altura de 2 a 30 m ; viven en grupos sociales estables de hasta once pájaros durante el año (Skutch 1 960). Durante la época de anidación todos los miembros del grupo ayudan a alimentar los jóvenes, así como a construir nidos y defender el territorio. Los jóvenes soterreyes probable mente permanecen en su grupo natal y ayudan a alimentar los jóvenes criados en el territorio en años subsecuentes.
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aves. Al salir el sol, luego de una noche lluviosa, la mayoría de las aves extendió sus alas para secarlas; la escena recordaba un aquelarre . Los zopilotes son aves de color negro opaco a negro cafesusco con cola relativamente larga y alas angostas. Cuando están en vuelo, son fácilmente distinguibles de la mayor parte de los otros gavilanes y buitres por el color gris Cathartes aura (Zonchiche, Zopilote en la superficie ventral de las plumas de vuelo (contras Cabecirroja, Turkey Vulture) tando con el cuerpo y las puntas de las alas). Su vuelo es F. G. Stiles y D. H. Janzen. distintivo: pueden remontarse en la brisa más ligera, con las alas en general sostenidas bastante arriba del horizon Los zopilotes están entre las aves más conspicuas de tal, balanceándose de lado a lado pero raramente aleteando la Costa Rica rural y de las cuatro especies presentes, el (ver Parre';: 197 1 y Pennycuick 1971 para un análisis del zonchiche cabecirrojo (eathartes aura) (jig. l 0.20a) es el vuelo de los buitres). La cabeza de las aves adultas es más distribuido; anidan desde el sur de Canadá hasta la rojiza, la de los jóvenes es negruzca. Las aves de la raza . Tierra del Fuego. Las poblaciones Norteamericanas son residente, C. a. ruficollis, pueden distinguirse de las mIgra migratorias, invernando en el meridiano brasileño. En e� torias (e. a. meridionalis) por una banda blancuzca a lo . gavilán de Swainson y el gavilán pollero (Buteo swamsom largo de la piel desnuda de la nuca. Casi todas las aves que y B . platypterus), estos zopilotes cabecirroja f�rman se ven en Costa Rica durante el verano norteño muestran espectaculares bandadas migratorias, a m�nudo de CIentos ' esta marca, y C. a. ruficollis es probablemente la única de pájaros. Estas bandadas suben en esprral las termales, subespecie que anida en el país. No hay dimorfismo sexual y luego planean por varias millas, perdiendo gradualme�te apreciable con respecto al tamaño o color; el peso de los altura hasta que encuentran otra termal que les permIte adultos promedia cerca de 1 .400 g Y 65 a 70 cm de ascender de nuevo. De esta manera, pueden cubrir muchas longitud, con una envergadura de 1.5 a 1 .75 m. millas con un mínimo de aleteos. En la noche, estas bandadas a menudo descienden en masa hasta cubrir los Los zopilotes de cabeza roja o zonchiches, son árboles en una área considerable. Una de estas que bastante comunes hasta los 1 . 500 - 2.000 m; se ven en descendió el 20 de setiembre de 1972, al otro lado del río forma regular a los 2.500 m y, en ocasiones, hasta 3.000 en La Selva, estaba constituida por cerca de quiriientas m. En un lugar u otro, el zopilote cabecirroja es simpátrico con una hasta tres otras especies de zopilotes y un halcón que actúa como un buitre. El más común de estos es el zoncho o zopilote común, eoragyps atratus, ave más corta y rechoncha (ca. 55-60 cm; envergadura 1 ,25-1 ,5m) (cf. McHargue 1981) que es, sin embargo, más pesado que el zopilote de cabeza roja (1 .500 a l . 700 g) y dominante sobre este en las carroñas. Los zonchos tienen colas y alas más corta éstas son anchas y totalmente negras por debajo, con una � ancha blanquecina cerca de la punta; su vuelo es más pesado que el del zopilote, con aleteos más frecuentes y se . remonta con las alas horizontales. El espectacular zopIlote rey (Sarcoramphus papa) es la mitad del tam�o de un . zoncho, pero similar en apariencia; los adultos tIenen las plumas del cuerpo blancas, las plumas de vuelo n�gras y la cabeza desnuda y fantásticamente coloreada (roJo, azul, naranja, púrpura, etc.); los juveniles son negros y requi�ren varios años para alcanzar el plumaje de adulto. El zopilote de cabeza amarilla, (Cathartes burrovianus), es esen cialmente una versión menor y más café que el zonchiche, cabecirroja, con la cabeza naranja-amarilla ú purpúrea (peso ca. 950- 1 .050 g), que vive localmente en sabanas húmedas y pantanosas. El caracara (earacara plancus) es todavía más pequeño y distintivamente marcado lfig. 10.21 ); este es un gavilán carroñero que además caza lagartijas, insectos, y otras presas pequeñas. Como grupo, los zopilotes ofrecen interesantes contrastes con respecto al forrajeo y a la dominancia social. Fig. 1O.20 a) Cathartes aura, remontándose. b) Buitres negros (Cara Hay abundantes pruebas experimentales y m�rfológic�s gyps atrattus) esperando que la marea arroje a la playa una danta muerta. . de que los zopilotes cabeza roja pueden localIZar el alI Sirena, Parque Nacional Corcovado, Península de Osa, Costa Rica (foto mento por el olfato (Stager 1964). Nosotros los hemos D. H. Janzen). 572
USTA DE ESPECIES olfatear a pequeños cadáveres y descender sobre ellos de manera rápida; forrajean independientemente y aunque pueden valerse de otros para encontrar carroña, rara vez se encuentran más de 3 ó 4 sobre un cadáver pequeño. Los zonchos tienden a explotar de forma primordial cadáveres grandes y sus números se aumentan alrededor de ricas fuentes de alimentos, como mataderos y basureros. Estos zopilotes son comunes en pueblos y ciudades en muchas partes de Costa Rica y desempeñan algunas tareas de los departamentos de sanidad, al igual que los funcionarios municipales. La densidad del zopilote de cabeza roja en un área, tiende a ser baja, pero bastante constante. En el Parque Nacipnal Corcovad9, después del desalojo de los pobladores, su ganado quedó atrás por un año y muchos Fig. l0.21 Caracara p1ancus alimentándose de carroña Didelphis vir· giniana. Parque Nacional Santa Rosa, provincia de Guanacaste, Costa Rica (foto D. H. Janzen).
observado alimentándose sobre carroña tan pequeña como agutís, boas, y martillas, bajo el dosel cerrado de un bosque pluvial. En un proyecto de la OTS en Guanacaste, hace muchos años encontraron 106 zopilotes de estos ctenosau ros sepultados bajos matorrales un potreros abiertos. Las pruebas morfológicas (Stager 1964) indican que los zopi lotes rey, aunque no los zonchos, pueden también encon trar cadáveres de tepezcuintles, serpientes, saínos, y pere zosos bajo un grueso dosel del bosque húmedo. En el Parque Nacional de Corcovado, un zopilote rey encontró un perezoso muerto que había sido envuelto en una bolsa plástica y sepultado a unos 5 cm de profundidad, entre la maleza en el suelo. El zoncho. por otro lado, parece encontrar cadáveres estrictamente mediante la vista, fre cuentemente guiado por el comportamiento de los cabe cirrojos o de los reyes para encontrar cadáveres ocultos. Una vez que encuentran un cadáver, los zonchos comien zan a llegar muy rápidamente; son dominantes sobre los zopilotes cabecirroja y puede forzarlos a abandonar el cadáver, hasta que estén saciados. Los zonchos, en números grandes, pueden algunas veces alejar incluso a un zopilote rey de un cadáver (D. Janzen obs. pers.), aunque generalmente los zopilotes rey dominan a los zonchos y los obligan a retirarse. Sin embargo, cuando hay mucha comida (varias reses muertas en un lugar) se pueden ver hasta cincuenta zonchos, diez zonchiches y diez zopilotes rey alimentándose, uno al Iado del otro, (D. Janzen obs. pers. en Corcovado). Debido a su "status" subordinado, los zopilotes cabecirroja son generalmente ahuyentados de los cadá veres grandes y medianos por los zonchos y zopilotes rey; necesariamente deben ser los primeros en encontrar la ca rroña y dependen de manera principal de cadáveres pe queños que deben consumir antes que lleguen los zopilo tes más grandes, para lo cual está idealmente adaptado su comportamiento de forrajeo. En contraste con los zon chos, que vuelan a grandes alturas, los zonchiches forra jean en forma sistemática en un área pequeña, mante niéndose cerca del suelo. Esta táctica los habilita para
animales murieron. Además de los zonchiches y zopilotes rey, atraídos desde los bosques aledaños, había cientos de zonchos a unos pocos kilómetros del poblado de Sirena. Hoy, sin el ganado, rara vez se ven zonchos a lo largo de la playa (donde buscan nidos de tortuga y tortuguitas recién nacidas aunque tanto los de cabeza roja como los zopilotes rey buscan carroña dentro del dosel del bosque. Los zopilotes rey y los zonchos, no así los zon chiches, también pueden matar su propio alimento, al menos en ocasiones -aunque la falta de garras significa que la presa debe ser muy pequeña, débil o moribunda. Los zonchiches cabecirroja y los zopilotes reyes son (o al menos fueron originalmente) mayor o totalmente habitantes del bosque en Centroamérica, aunque en la actualidad se encuentran ambos en campo abierto -el zopilote de cabeza roja es quizás más del bosque. La biología del zopilote de cabeza amarilla nunca ha sido estudiada en detalle y, sería muy interesante, ver cómo éste coexiste con el zonchiche, que es muy abundante en los lugares donde vive el primero. Los zonchiches anidan en grandes huecos, árboles, troncos huecos, cuevas, etc. y no construyen nidos. Los dos huevos son mucho más oblongos que los de los gavilanes, blanquecinos opacos fuertemente salpicados de café. La incubación requiere unos 40 días y los jóvenes abandonan el nido cerca de los dos meses de edad. Así como los jóvenes zopilotes africanos requieren huesos y otras partes no carnosas de un cadáver para el desarrollo (Janzen 1976), sospechamos que los zopilotes cabecirroja alimentan sus polluelos con algo más que carne arrancada de los cadáveres. Los zonchos deben tener sistemas digestivos que procesen el alimento completamente antes de que llegue a superficies absorbentes o una fisiología muy resistente a los aminos y a otras toxinas bacterinas producidas por la carne en descomposición (Janzen 1977), o ambos sis temas. El pasaje por el tracto digestivo de los zopilotes de cabeza roja destruye el ántrax y las bacterias del cólera porcino. Si bien se rumora que estos catártidos transmiten la fiebre aftosa porque se alimentan de cadáveres de animales muertos por esa enfermedad, este rumor es infundado y casi imposible, ya que el organismo causante moriría en el paso por el sistema digestivo del ave y porque estas no tienen normalmente contacto con el ganado vivo y sano. Se dice, entre los pescadores, que los zonchiches
573
AVES
pueden digerir anzuelos de bronce. Los zopilotes no son consumidores indiscriminados de carne en descom posición ya que comen, ávidamente, carne fresca. Cuando se mezclaron intestinos de pescado, llenos de etanol, con intestinos frescos sin adulterar, los tejidos adulterados fueron rechazados por zonchiches y zopilotes rey mexi canos que se alimentaban ávidamente. (D. Janzen, obs. pers.)
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Chiroxiphia linearis (Saltador Colilargo, Toledo, Long-tailed Manakin)
Fig. 1022 Chiroxiplaia liMaris a) Hembra adulta en elnido, denoc:he. b) Nido igual aa. Junio de 1980, Parque Nacional Santa Rosa, provincia de Guanacaste, Costa Rica (fotos D. H. Janzen).
M. S. Foster Esta especie, altamente dimórfica, que se empareja mediante el "lek", se extiende por el lado pacífico de Centroamérica, desde el sur de México (Oaxaca y Chiapas) hasta el centro de Costa Rica, donde es más común en la parte seca del noroeste del país aunque se dispersa, en números decrecientes, a través del Valle Central al este de Juan Viñas y al sur hacia la región de Dota. Ocupa tanto el bosque tropical seco, como el tropical y el sub tropical húmedo, frecuentando malezas tupidas y enredaderas abiertas, como árboles de nivel medio. Estas aves son, casi exclusivamente, frugívoras y generalmente se les puede encontrar alimentándose de frutos, de especies tales como
Ardisia revoluta, Cecropia pe/tata, Cocoloba caracasana, Muntingia calabura. Psychotria spp., Trema micrantha y Trichilia cuneata, por mencionar unas pocas especies. Los machos adultos son de colores muy vistosos, sus coronas rojo carmesí, partes traseras y hombros azul claro y patas y pies anaranjadas contrastan con el resto de su cuerpo, que es uniformemente negro. Su apariencia exótica es aumentada por las dos "rectrices" centrales alar-
también tienen patas y pies anaranjados. Las "rectrices" centrales son sólo ligeramente elongadas en la hembra, y algunas tienen una pequeña corona roja. Los machos jóve nes se parecen a las hembras inicialmente, adquiriendo el patrón de adultos en un período de 3 a 4 aflos. Con cada muda sucesiva, se asemejan más a los machos adultos y menos a las hembras, exhibiendo una mezcla de plumas azules, rojas, negras y verdes. Los machos de esta especie participan en des pliegues reproductivos comunales, o sea despliegues que requieren la participación de más de un individuo (Foster 1977). Estos despliegues se realizan en un "lek" explotado o arena que consiste en un número de lisas, cada una perteneciente, aunque no defendida por una pareja de ma chos adultos (raramente tres). Las lisas no son contiguas, y las parejas de machos mantienen contacto auditivo más que visuaL Los despliegues comunales incluyen la fre cuentemente repetida vocalización "toledo" dada en for ma sincronizada por dos machos de una pareja. Este lla mado, en apariencia, advierte la presencia de los machos en el área de despliegue y atrae a las hembras. Cuando lIe
gadas (plumas de la cola) que se extienden más allá del resto de la cola por una distancia de casi el doble de la longitud del cuerpo. COI�paradas con los machos, las . . hembras son más opacas (Flg. I0.22a), slendo verde ohva
ga una hembra, las aves se trasladan a una o a varias per chas bajas de despliegue en territorio o lisa. Estas perchas,
arriba y ligeramente verde pálido hacia abajo, aunque
defendidas del uso por otros machos, generalmente consis-
574
LISTA DE ESPECIES
ten de una enredadera horizontal con perchas accesorias asociadas. Aquí los machos en conjunto realizan un salto coordinado de despliegue que más comúnmente toma una de dos formas. En la variante arriba-abajo, los machos están perpendiculares a la percha de despliegue, en frente de una hembra que se encuentra en una percha adyacente, y coordinadamente saltan en el aire. En la variante de "rueda de carreta" los machos están paralelos a la percha de despliegue, viendo hacia la hembra perchada en un ex tremo. S us saltos alternativos coordinados describen ahora un círculo vertical con el ave delantera moviéndose hacia atrás hacia el sitio originalmente ocupado por el otro macho, mientras que éste último se mueve hacia adelante para ocupar la posición del primero. Tanto la hembra co mo el macho, se excitan visiblemente durante estas se cuencias, que varían en longitud pero que pueden incluir hasta cien saltos. Cada salto en el despliegue está acom pañado por una ronca vocalización, "busiii". Las aves son muy sensibles a cualquier tipo de disturbio, y los desplie gues se interrumpen y se reinician de manera continua. Fi nalmente cuando el despliegue está terminado---esto se señala con una nota de tono alto dada por un macho dominante (ver abajo)- un macho ejecuta un único des pliegue precopulatorio para la hembra, que para entonces se encuentra en la percha de despliegue; el macho cambia de percha, describiendo un círculo horizontal (de varios metros de diámetro) alrededor de la hembra, yendo de percha en percha con un tipo de vuelo flotante muy lento que Slud (1957) correctamente, comparó con el vuelo de la mariposa azul (Morpho sp.). Si este despliegue es exitoso, sobreviene la copulación y la hembra se retira sola para criar a sus pichones.
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Chloroceryle americana (Martín pescador Verde, Green Kingfisher) J. V. Remsen, Jr.
El martín pescador verde, de hasta 17 cm de tamaño
lfig. 1 0.23), se encuentra en riberas boscosas de arroyos y
lagos, desde el sur de Texas hasta el centro de Argentina. Dentro de este ámbito se le puede encontrar en una amplia gama de climas y de hábitats, desde el nivel del mar hasta 2.400 m, tanto en bosques pluviales como en desiertos. En Costa Rica, esta especie es común en las tierras bajas en ambas costas y es raro verlo en alturas superiores a la del Valle Central ( 1 .200 m). Los requisitos esenciales para un hábitat adecuado parecen ser más bien sencillos: agua fresca permanente, de corrientes lentas o estancadas, rodeada de arbustos con suficientes perchas desde donde pueden cazar. En los arroyos pequeños, en el bosque húmedo tropical de tierras bajas, donde se cierra el dosel, sombreando el agua la mayor parte del tiempo, reempla zan al martín pescador verde, un congénere más pequei'Ío, el martín pescador menor o pigmeo (C. aenea) o uno mayor, el martín pescador verdirrojo (C. inda), o ambos. Generalmente comparten las abiertas y soleadas riberas con sus congéneres mayores, el martín pescador amazó-
La asociación de machos emparejados persiste de uno a varios años (Foster 1977) y es en todos sus aspectos análogos al lazo macho-hembra excepto por la ausencia de cópula. Los compañeros generalmente despliegan sólo uno con el otro. Normalmente ocupan una cancha particu lar durante una estación reproductiva entera o de año en año, así la asociación representa un vínculo real de los machos, entre sí, más que el vínculo com ún a un sitio dado. Un macho es dominante a través de la asociación y realiza todas las cópulas con cualquier hembra atraída a su cancha. Los machos no parecen estar emparentados ni altruísticamente relacionados. Más bien, el sistema parece mantenerse por selección, operando a niveles del indi viduo. Supuestamente el miembro subordinado de una pareja puede asumir la dominancia en una cancha después de la pérdida de su compañero y entonces será eventual mente más exitoso reproductivamente de lo que es un macho solitario (Foster 1977). En Costa Rica, la época reproductiva dura desde cerca de marzo hasta setiembre (Foster 1976). El nido construido sólo por la hembra y ubicado sin considerar al lugar donde ocurrió la cópula, consiste de copas poco profundas suspendido en horquetas en árboles pequeños (fig. 1 0.22b), Y la nidada consta de uno o dos huevos con manchas pardo oscuras, y el alimento de los pichones es Fig. 10.23 ChIorqceryle americana, adultO, Hacienda Palo Verde, Gua nacaste, Costa Rica (foto F. G. Stiles). parcialmente de frutas.
575
AVES
(C. amazona) y el martín pescador collarejo (Ceryle torquata), uno de los más grandes martines pescadores del
menos de
mundo.
una cámara ligeramente agrandada donde ponen de tres a
nico
Esta ave caza sus presas, exclusivamente peces
suelo, la proximidad al agua, etc. E l túnel, generalmente
1 m de longitud, conduce horizontalmente hacia
seis huevos blancos, directamente en el suelo.
pequeños e invertebrados acuáticos, zambulléndose de
No existe un estudio completo de la biología de
cábeza y capturando la mayor parte de ellas a unos pocos
anidación de esta común y am"pliamente distribuida espe
centímetros de profundidad, sin perseguirlas bajo la super ficie.
Las perchas de caza varían en altura de
(promedio cerca de
1-5 m
1 ,5 m) y pocas veces a más de un metro
de la ribera. La longitud de la presa se relaciona muy poco,
aunque significativamente, con la altura de la percha desde la que se capturó. A menudo, un martín pescador verde
cie, pero sabemos que la incubación es compartida por los dos sexos (la tarea de la hembra es mucho mayor) y que los jóvenes abandonan el nido en 2 1 días, más o menos. Si esta especie sigue los patrones mostrados por otros martín pescadores, los pad{es alimentan a sus polluelos con peces cada vez más grandes, conforme crecen, y se desconoce
puede revolotear brevemente sobre el agua antes de zam bullirse. El ángulo de la zambullida (ángulo entre la
cuánto tiempo depende un joven de sus padres. Antes de
trayectoria de vuelo promedio hacia abajo desde la percha
hojas flotantes en zambullidas torpes y vacilantes, las re
hasta el punto de entrada en el agua) varía desde
90" hasta 1 500 y nunca se han "observado ángulos menores. En apa
cuperan del agua y las apalean vigorosamente contra una
riencia, la reflexión y refracción, distorsionan la imagen
mados a peces vivos en una sola mañana, aunque estas
del blanco muchísimo y hay pocos intentos exitosos en ángulos menores de
1 50°.
Dentro de este ámbito de
que aprendan a pescar por sí solos, los jóvenes "capturan"
rama. Algunas aves hacen la transición de objetos inani presas pueden ser más pequeñas de que las normalmente capturan los adultos.
ángulos de zambullida no hay una relación significativa entre el valor del ángulo y la proporción de éxito. longitud de las presas varía desde
8
a
La
80 mm pero, en las
poblaciones estudiadas, en todas las cuatro especies de martines pescadores no tropicales, se encontraron un ámbito y una variancia más limitados. Quizás en las pobla ciones que se encuentran en la periferia de este ámbito de especies, donde son simpátricas únicamente con otro martín pescador (el collarejo), habrá el mayor ámbito y variancia en el tamaño de la presa. Después de una zambullida, el martín pescador abandona el agua tan pronto como es posible, llevando las presas a una percha cercana donde se las traga de cabeza. Golpea las grandes contra una rama antes de tragarlas. El tiempo en manipular y golpear la presa antes de engullir las, se relaciona marcadamente con el tamaño de la presa. Las siguientes perchas de caza generalmente dominan áreas "libres" de agua que no hayan sido afectadas por la zambullida anterior. Solo el
30% de las zambullidas son
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exitosas, y a menudo se ven zambullidas abortadas en las que el martín pescador cambio de rumbo antes de entrar en el agua. Los martines pescadores son monógamos y alta mente territoriales. Los cónyuges parecen volverse into lerantes uno al otro cuando no están anidando. Las den sidades promedian cerca de 3 aves por km de ribera y están positivamente correlacionadas con la densidad de peces pequeños en la superficie y, en cierto grado con la dis ponibilidad de perchas adecuadas. Excavan túneles para
Cochlearius cochlearius (Pico-cuchara, chocuaco, cuaca, Boat-bilIed Heron) D. W. Mock El chacuaco
ifig. 1 0.24a) es una garza nocturna abe
rrante (familia Ardeidae), con el pico mucho más ancho
ifig. l 0.24b) que los delgados y aguzados de todas las de más garzas. Aunque fue descrita hace más de dos siglos 1 760), se sabe poco sobre el significado evolutivo
anidar en la tierra en los taludes de ríos y arroyos. Los dos
(Brisson
dedos delanteros de todos los martines pescadores están
y ecológico de su extraño pico. Dado que el ave es alta
parcialmente fusionados, lo que supuestamente es una
mente nocturna -aparentemente más que cualesquiera de
adaptación para ayudarles a empujar la tierra hacia atrás
sus parientes- es difícil hacer observaciones de campo
mientras excavan con el pico. Durante la excavación de
directas sobre su comportamiento de forrajeo. En Costa
nidos, sus picos quedan algo despuntados. Se desconocen
Rica, el chacuaco está ampliamente distribuido en todas
las especificaciones para escoger el sitio del nido con res
las tierras bajas de ambas costas, dondequiera que los ár
pecto a la altura sobre el agua, la distancia por debajo del
boles se junten y cuelguen sobre aguas calmas o de poco
borde de la ribera, la inclinación del talud, la textura del
movimiento; anidan en colonias y descansan gregaria-
576
USTA DE ESPECIES
a
j
Fig. l0.24 Cochkarius cochJearius: a ) Adulto alzando el vuelo. 6) calavera (fotos D. W. Mock).
mente, así que se les puede encontrar en concentraciones locales dentro de grandes extensiones de su hábitat. Son abundantes, por ejemplo, en las márgenes boscosas del estero del río Sirena en el Parque Nacional de Corcovado. Originalmente, el chocuaco fue clasificado de ma nera taxonómica como una familia monotípica, Cochlea riidae. Los autores modernos, sin embargo, lo ubican cerca o entre las garzas nocturnas a las que se asemeja ínti mamente. Cracraft ( 1967) arguyó que la mayoría de los aspectos distintivos usados para separar la familia consti tuyen un complejo adaptativo singular; el ancho pico y sus estructuras. Después de un cuidadoso examen de caracte rísticas esqueléticas, Payne y Risley (1976) concluyeron que el "esqueleto postcraneano es muy similar al de N. nycticorax (Martinete de coronilla negra) y la similaridad indica que Cochlearius es una garza nocturna con un aparato alimenticio especial." Aparte de su taxoriomía, el mayor interés científico en esta especie se centra en la función del pico, un problema que está lejos de serresuelto. La mayor parte, pero no todos los autores creen que debe ser una adaptación para ali mentarse, cuya forma especial refleja un nicho peculiar. Wetmore (1965) informó haber visto chocuacos usando sus picos como "cucharas" más que como arpones (típico de las garzas). Mock ( 1 975) sugirió la hipótesis de que hay técnicas especiales de forrajeo que pueden estar relaciona das con niveles de luz extremadamente bajos: la anidación en México es en apariencia provocada por el comienzo de la época lluviosa (Dickerman y Juarez 1971), que también produce una cubierta nubosa sólida con noches muy oscu
un papel reducido en la localización de presas y que sus grandes ojos es probable que faciliten la movilidad de estas aves. Llegó a proponer que el pico puede ser especialmente sensible al tacto y, por consiguiente, adaptado para localizar sus presas. La anchura del pico quizá podría ayudar en tales capturas a tientas, aumentando grande mente el área de captura. En una segunda especulación, este autor propuso que un pico tan ancho podría crear un vacío parcial al abrirse de manera rápida para llevar agua y presas hacia la boca. Desafortunadamente, ninguna de estas truculencias en el .comportamiento pudo ser observada en el campo. Luego, estudios anatómicos revelaron propioceptores especializados. en las márgenes del pico (como existen, por ejemplo, en las cigüeñas de selva o guairoñes, aunque no son esenciales para la tacto localización). De modo, que aunque el forrajeo por tacto permanece como una posibilidad, en la actualidad parece menos probable. Otras formas potenciales de encontrar la presa incluyen el uso de guías acústicas y, quizás, reflejos visibles muy leves. Cuando uno camina por la noche, en estas lagunas poco profundas, oye cientos de chapoteos a su alrededor: se sabe poco sobre el comportamiento de las especies de presa y de sus actividades en la superficie durante la noche. Cualquiera que sea el método para localizar la presa (visual, acústico, o táctil), el ancho adicional del pico quizá sirva para compensar la precisión que se sacrifica cuando se forrajea en la oscuridad. El ancho pico, ha sido com parado (Mock 1975) con el guante de un jugador de
ras. Temporalmente asociado con esta profunda oscuridad
béisbol. Recientemente, Biderman y Dickerman (1978) tra
nocturna, se encuentra un gran influjo de camarones y pe ces pequeños en las lagunas salobres inundadas por lluvias dondeloschocuacos anidan y comen. Para obtener ventaja de la efímera superabundancia de alimento, los chocuacos deben ser capaces de encontrar presas en una oscuridad casi total. Mock (1975) razonó que la visión podríajugar
taron de probar la hipótesis de forrajeo por tacto obser vando chocuacos con un dispositivo especial para la visión nocturna; lograron observaciones directas del compor tamiento de forrajeo durante 16,5 h, pero no durante la estación lluviosa (esto es, no durante el tiempo más oscuro del año y cuando están explotando la superabundancia
577
AVES temporal de la presa). Es interesante que la captura de las presas, por ellos observada, fue visual, al igual que en las demás garzas nocturnas que forrajean en la misma área. Nos hemos quedado con tres posibles explicaciones, por lo menos. La primera, aparentemente la favorita de Biderman y Dickerman ( 1978), es que el pico está espe cializado para algo más que para cazar. Citando las descripciones de los sonoros despliegues de los fuertes chasquidos del pico durante el cortejo (Mock 1 976), su gieren que la producción de sonido puede haber sido el factor selectivo primordial. Una segunda explicación sería que los chocuacos cazan de manera muy parecida a otras garzas nocturnas (o sea, visualmente) aunque de manera más activa durante los períodos más oscuros de la noche y de la estación. El ancho adicional del pico podría ser una simple compensación para la falta de precisión de sus estocadas. Una tercera opción, es que el potencial único del pico se aprovecha sólo durante la estación llu viosa, cuando los cambios ecológicos hacen que el ali mento sea temporalmente superabundante pero que no estaría al alcance de las garzas nocturnas "típicas". Cualquiera que sea el medio para localizar la presa bajo estas condiciones oscuras, el ancho adicional del pico podría hacer de la captura lo más eficiente para una explotación económica. Obviamente, necesitamos observaciones directas de chocuacos cazando bajo las condiciones más oscuras posibles (quizá usando dispositivos para visión nocturna durante la época lluviosa). Son también necesarios estu dios de dieta por medio de contenido estomacal en una gran variedad de hábitats. Finalmente, sería muy útil la investigación sobre las actividades nocturnas de sus principales presas (v. g . , Dormitator latifrons, Pennaeus namei, y Macrobrachium spp. en México).
van
Biderman , J. O . , and Dickerman , R. W 1 978. Feeding behavior and foad habits of the boat-billed heron (Co
ehlearius eoehleanus ) . Biotropiea 1 0:33-37. Brisson , M . J . 1760. Ornithologia 1 :48 , 5: 506.
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Dickerman, R . W , and Juarez , L. C . 1 97 1 . Nesting studies of the boat-billed heron Coehlearius eo ehleanus at San Bias, Nayarit, Mexico. Ardea 59:
1- 1 6 .
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Livinf( Bird 14: 1 85-2 14.
Payne, R . B . , and Risley, C . J . 1 976. Systematics and evolutionary relationships among the herons (Ar deidae) . Mise. Publ. Mus . Zool. Univ. Miehigan, no.
Fig. l0.25 Coereba flaveo/a, adulto. Panamá (dibujo C. F. Leck).
Coereba flaveola (Reinita Mielera, Cazadorcita, Picaflor, B ananaquit)* G. F. Lick Esta especie, muy distribuida lfig. 10.25), es el miembro más conocido de un pequefio grupo de aves que se alimentan de néctar y que fueron de manera formal re conocidas como una familia neotropical singular, Coere bidae, cuyas especies son ahora comúnmente divididas entre las reinitas y tangaras. La reinita mielera es una especie residente desde el sur de México hasta Argentina y en casi todas las islas de las Indias Occidentales (excep to Cuba). A menudo, es una de las aves locales más comunes o abundantes. En la totalidad de su ámbito, hay una gran variación geográfica (con treinta y cinco sub especies) tanto en el plumaje (v.g., hay una forma melá nica en algunas de las Antillas Menores) como en su canto.
En Costa Rica, se le encuentra en todo el territorio excepto en el bosque tropical seco y en las elevaciones superiores
de las montafias. En las tierras bajas, es más numerosa en áreas semiabiertas o de muChos arbustos; en elevacio nes medias es más común en el dosel o en las orillas del bosque. La cabeza, alas, y partes de arriba son negras, con una raya blanca superciliar; la rabadilla es amarilla, la garganta es gris, y el resto de las partes de abajo son amarillas (la hembra es más pálida que el macho). El agudo pico negro es ligeramente curvo. Los juveniles son como los adultos pero más opacos y con una raya super ciliar amarillenta. Los machos pesan cerca de 10 g y las
hembras cerca de 9 g. La reinita mielera se alimenta principalmente de néctar, en una gran variedad de flores, en especial de árboles grandes como Erythrina leonotis y Symphonia.
1 50 .
\\étrnore, A . 1 96 5 . The birds of the Republic of Panamá part 1 . lÍnaoúdae to Rynchopidae. Pub/. , vol. 1 50.
578
Smithsonian Mise.
*
del E. En la literatura costarricense se le conoce sólo como "Trepador mejicano". El término "picaflor" en castizo se usa sólo para colibríes. N.
USTA DE ESPECIES
También VISIta enredaderas y plantas herbáceas, in cluyendo las de jardines ornamentales (v.g. Hibiscus, Alla manda). En flores grandes es común el "saqueo" del néctar taladrando un hueco a través de la base de la corola y así impide la dispersión del polen. He encontrado que uno puede hacer un censo sobre el porcentaje de flores visitadas por simple inspección de los huecos de las reinitas mieleras. En encuentros competitivos en las fuentes de néctar esta especie puede ser dominante sobre los colibríes simpátricos (Leck 1973). Además de alimentarse de néctar, las reinitas mie leras también comen frutas (chupando la pulpa o tragando pedazos pequeños) y también cazan insectos (incluyendo larvas de Lepidóptera, Araneida, Coleóptera, Hemíptera, Homóptera, e Hymenoptera). Skutch y yo las hemos también visto tomar los corpúsculos proteínicos (cuerpos de Muller) de los árboles de Cecropia, los que Skutch cree que son una parte importante de su dieta. Cerca de las casas, la reinita mielera es general mente bastante dócil hasta llegar a tomar líquidos dulces o azúcar dentro de las habitaciones. El ave canta durante todo el año, con unas series resollantes de chillidos altos de varios segundos de duración. La mayoría de las parejas tienen varias nidadas en el año y anidan en cualquier mes, aunque existen picos en ciertas estaciones (en el General, en Costa Rica, el período de junio hasta noviembre es el más favorable). En muchas áreas de su ámbito la anidación parece sincroni zada con los picos de floración. El cortejo involucra un despliegue de simples reverencias e inclinaciones, con las plumas amarillas de la rabadilla erecta. Ambos padres construyen el distintivo nido en forma de cúpula de 2 a 10 m sobre el suelo. Este nido bien tejido está hecho de hierba, hojas angostas, y palitos. (Cuando no están anidando los adultos también construyen nidos para dormir; estos son más pequeños y menos bien hechos). La nidada es generalmente de dos (raramente tres) huevos anteado claro (el color puede variar). Sólo la hembra incuba (12-14 días), y los jóvenes están emplumados 2 ó 3 semanas después. He visto juveniles emplumados con las esquinas del pico abierto de color rojo brillante, que quizás sea una petición de alimento para sus padres.
Leck, C. F. 1 973 . Dominance relationships in nectar feeding birds at St. Croix . Auk 90:43 1 -32. Skutch , A. F. 1 954 . Bananaquit. In Life histories of Cen tral American birds, pp. 404-20. Pacific Coast Avifauna, no. 3 1 . Berkeley: Cooper Ornithological Society.
Fig. 10.26 Columbina lalpacoli: Nido y pichones sobre la pane superior de un racimo de bananos verdes. Costa Rica (foto A. F. Skutch).
Columbina talpacoti (Cocochita, Tortolita Colorada, Palomita, Tortolita roja o rojiza, Ruddy Ground Dove). A . F. Skutch El macho de esta pequeña paloma es casi totalmente café canela, más rosáceo en las partes inferiores, con la corona y parte trasera de la cabeza gris azulados y prominentes barras y manchas de negro en las alas. La hembra es mucho más cafesusca y grisácea, con marcas alares similares. La especie se encuentra desde el norte de México hasta el norte de Argentina y en Costa Rica desde las tierras bajas de ambas costas, hasta cerca de 1.100 m. En este país prefiere claros en regiones donde la vegetación natural es densa, bosques húmedos de tal forma que es más común en el lado caribeño y en el pacífico desde la cabecera del Golfo de Nicoya hacia el sur. En regiones más áridas, donde abundan las palomas San Juan (Scar dafella inca) como en la mayor parte de Guanacaste, es reemplazada por la tortolita común (Columbina pas serina), y en climas intermedios estas dos especies se encuentran juntas. Aunque percha, descansa, y anida en árboles y ar bustos ifig. 10.26), la tortolita colorada parece forrajear únicamente en el suelo, donde consigue semillas y, proba blemente, también pequeños invertebrados. Prospera 579
AVES
mejor en regiones de vegetación densa, sin embargo, prefiere cazar sobre terrenos bastantes abiertos, como en potreros, campo cultivados, plantaciones de café o banano, patios, y en áreas más desnudas de charrales. Al viajar uno hacia el sur del valle del Térraba sobre la Carretera Intera mericana, alzan el vuelo grandes cantidades de estas tor tolitas delante de auto y al caminar a través de los campos enmantados se levantan por docenas, aunque estas tortoli tas no viajan en bandadas como algunos palomos más grandes. El canto de estas tortolitas, tanto del macho como de la hembra, es de dos sílabas y a menudo suena como kitty wu. A veces, un macho y una hembra permanecen juntos en una percha acicalándose el uno al otro durante largos ratos. En el valle de El General, las tortolitas coloradas anidan de enero a setiembre, y más abiertamente de febrero a junio. En otras regiones como en S urinam , se han encontrado nidos con huevos durante todos los meses, pero principalmente en las dos épocas secas anuales. Constru yen el nido en árboles, arbustos, o ramas corpulentas; y a menudo, en nidos abandonados, ocasionalmente en un nido viejo de algunas otras aves o en un racimo de bananos verdes colgando, donde los frutos superiores, vueltos hacia arriba ofrecen un soporte seguro (fig. lO.26). La ubicaci6n varía desde cerca de 30 cm hasta 9 m sobre el suelo, pero la mayoría de los nidos están a una altura de 1 ,2 a 2,4 m. El nido es una estructura firme, aunque ligera y poco pro funda, en forma de platillo, hecho de pajas, tallos de maleza, y palitos delgados, forrado con poquitos de zacate seco y raicillas; algunas veces es apenas una plataforma c6ncava. Esta construido a la usanza de los de las palomas, con la hembra sentada en el nido creciente para recibir y arreglar las piezas que su compañero consigue del suelo, una a la vez, y que deposita en frente de ella mientras que él se para en su espalda y tardan de dos a cuatro días para terminar la construcción. Durante la ausencia de la hem bra, el macho lleva unas pocas piezas y las coloca solo. La nidada, casi de manera invariable, consiste de dos huevos completamente blancos, y el primero siempre queda tupido porque ambos padres empollan alternativamente durante la mayor parte del intervalo de más de 25 horas antes de la puesta del segundo. Después, el macho incuba durante una larga sesi6n de 7 horas que abarca la mitad del día, la hembra incuba todo el resto del tiempo. El período de incubaci6n es desde algo menos de 12 días hasta cerca de 1 3 días. Los rosados y ciegos pichones, están cubiertos por una ligera capa de peluza natal, pardusca, típica de los pa lomos. Son alimentados por ambos padres con alimento regurgitado, que, sin duda, al principio es principalmente leche secretada del buche, pero conforme pasan los días contiene cantidades crecientes de s6lidos como es el caso de las demás palomas. Los j6venes se desarrollan tan rápidamente que, si son molestados, pueden volar un poco débil del nido con sólo 9 días de edad,pero no lo abandonan espontáneamente sino hasta los 1 2 6 14 días de edad, cuando vuelan muy bien aunque sean muy torpes en los descensos.
580
Pueden regresar a su muy nido sucio para ser mima dos por su madre por 1 6 2 noches adicionales. El antiguo nido puede ser usado para una segunda cría. Veint1ün nidos contenían cuarenta huevos, de los cuales veinte eclosiona ron, resultando ocho pichones de cinco de los nidos. Así, 20% de los huevos y 24% de los nidos produjeron, una cría voladora. Haverschmidt , F.
1 953 .
Notes on the Jife history of Co in Surinam. Condor 55:2 1-25. Life history of the ruddy ground
Lumbigallina taLpaeoti
Skutch , A . F. 1 956. dove. Condor 58: 1 88-205.
Wetmore , A. 1968 . The birds of the RepubJic of Panamá , part 2. Smithsonian Mise. CoLL. , Vol . 1 50.
Crax rubra (Pavón Grande, Pajuila, Granadera, Great C urassow) D. Amadon El pav6n grande (Crax rubra) es la más nortefla de siete especies alopátricas o parapátricas de pavones, estre chamente emparentados que forman una superespecie. Su ámbito se extiende, en el bosque húmedo a bajas o medias elevaciones, desde México Oriental hacia el sur hasta Colombia y Ecuador, al oeste de los Andes. En Costa Rica, los pavones se encuentran en bosques caducifolios y húmedos desde las bajuras hasta elevaciones medias y bajas en ambas vertientes. Las otras seis especies del grupo . son enteramente suram ericanas. El macho (fig. 1O.27a) es negro arriba, levemente verdoso y blanco puro por debajo, tiene una gran protube rancia desnuda por amarilla, o "carúncula" en la frente, una cresta de plumas curvadas hacia adelante. La hembra es distinta casi totalmente café, vareteada con negruzco y blanco en la cabeza, alas y cola -bastante hermosa, aun que de color menos llamativo. Hay dos fases de color; en una de ellas los tintes rojizos prevalecen de donde se deriva el nombre rubra de la especie. La hembra carece de la prominencia del pico pero, tiene la cresta moteada de blanco. Los pavones son pájaros grandes, tan grandes como la hembra del pavo doméstico; pero más delgados; cazan al acecho en el piso del bosque, alimentándose primordial mente de frutas caídas, semillas de árboles, e insectos grandes. Algunas veces vuelan hacia los árboles para ali mentarse, y es allí, algunas veces a una altura de 10 a 12 m que construyen sus pequeflos nidos y ponen dos huevos blancos de cáscaras muy ásperas. Los polluelos están recu biertos de un denso plum6n, de atractiva coloraci6n y desde el principio los polluelos prefieren trepar entre la densa vegetaci6n en lugar de quedarse en el suelo; en muy pocos días pueden volar cortas distancias. En la noche, la hembra descansa en la rama de un árbol, con un polluelo cobijado bajo cada ala. Las aves son estrictamente mon6gamas. El macho ayuda a guiar a su familia y, en situaciones peligrosas, emite uh agudo silbido. En otras oportunidades la pareja se mantiene en contacto por el
USTA DE ESPECIES
Crotophaga sulcirostris (Tijo, Garrapatero de pico estriado, Groove-billed Ani) S. L. Vehrencamp El tija
(erotophaga su/cirostris)
es una ave cons
picua y común que vive en todas las tierras bajas y medias de Costa Rica.
Dado que prefiere hábitats abiertos y
hechos por el hombre y es un típico "ocupante de cercas",
puede ser fácilmente observado desde un automóvil en
marcha. Es un miembro de la familia de los cucos (Cucu lidae), un grupo que'se caracteriza por algunos de los más extraños sistemas de anidación encontrados en. las aves
(parasitismo de cría, anidación comunal, poliandria). "Hay
otros dos miembros del género, el garrapatero de pico liso
(e. ani) y el tija mayor (e. major). Todas las tres especies se encuentran en los neotrópicos y son similares en apa
riencia y comportamiento social (Davis S kutch
1959;
Koster
1940, 194 1;
1971).
El tija e s u n ave d e tamaño mediano
(70
g ) con
plumaje negro brillante, una cola larga y suelta, y un pico crestado.
Es principalmente un forrajeador terrestre,
alimentándose de insectos como Orthoptera, larvas de
Lepidóptera, y Coleóptera; ocasionalmente toma frutos durante la estación seca; frecuentemente se les ve forra
jeando cerca del ganado, el que espanta insectos e incre Fig. l0.27 Crax rubra: a) Machoadultoen cautiverio, b) Hembraadulta en cautiverio. Flores, Guatemala (fotos D. H. Janzen). sonido de refunfuñar en tono bajo. El canto del macho es
una serie de notas de tono bajo pero de largo alcance, las que se pueden imitar tarareando con la boca cerrada. La tráquea de los pavones está muy modificada, posiblemente
para ayudar a producir ese notorio canto, que generalmente
emiten desde lo alto de un árbol.
A pesar de la baja tasa de reproducción, los pavones
son probablemente de larga vida -por lo menos en
algunas áreas de bosques remotos son el pájaro grande más común, pero están en peligro no solo por la destrucción del
bosque húmedo caducifolio tropical -una maldición
menta significativamente el éxito de forrajeo de las aves
(S mith
1971).
El vuelo es lento y laborioso, prefieren subir
a las copas de los árboles y planear a áreas más distantes.
Típicamente cantan en el vuelo, dando el típico canto de ti
jo de donde derivan su nombre costarricense.
Esta especie
vive virtualmente en todo tipo de hábitats en Costa Rica,
excepto en los bosques , manglares y las tierras altas frías;
son más abundantes en pantanos y vegetación secundaria
pero también se les encuentra en sabanas, potreros, huer tos, y otras áreas de agricultura.
La anidación es durante los meses más húmedos del año, cuando el crecimiento del pasto es mayor y los
insectos son abundantes. En las regiones costeras del este,
donde la lluvia cae durante casi todos los meses, se puede
mundial- sino también por su buen sabor. Tan pronto se
encontrar nidos durante todo el año. En áreas estacionales como Guanacaste, la anidación está restringida a la época
escasos de proteínas en sus dietas- cazan los pavones. La
abiertas forradas con hojas verdes
abre un sector del bosque, los lugareños, frecuentemente
perspectiva para la sobrevivencia de estas aves es poco alentadora, excepto en grandes reservas forestales (v.g., una buena población aún queda en Corcovado, pero La
lluviosa.
Los nidos son grandes y voluminosascopas
lfig. 10.28), a poca (v.g. Mi
altura en los matorrales espinosos espumosos
mosa pigra)
o en mayores alturas en los árboles (acacias
S elva es muy pequeña para la conservación de esta espe
con hormigas, ehlorophora, Guazuma, o eitrus spp.). Los huevos son azul turquesa cubiertos por una capa caliza
y deben ser protegidos de las temperaturas bajas.
g, o
familia Cracidae -las otras dos son las pavas y chachala
días. Los pichones, altriciales, son alimentados con insec
cie). En cautiverio los pavones son algo difíciles de criar Los pavones son una de las tres divisiones de la
blanca, y son bastante grandes para el tamaño del ave
17% del peso del cuerpo de la hembra).
(1 1
La incubación
comienza con la puesta del último huevo y dura cerca de
13
cas, ambas más pequeñas y más arbóreas. Esta es una fa
tos de cuerpo blando; crecen sumamente rápido y pueden saltar fuera del nido cuando tienen 6 días de edad; vuelan
familias.
adultos como a las 6 semanas. Los juveniles se mantienen
milia muy especial de aves gallináceas; es la más arbórea del orden, y no se conoce de ningún híbrido con otras
Delacour, J . , and Amadon, D.
related birds. History.
a los
1 7 días y
se independizan de la alimentación de los
en asociación estrecha con los adultos de
1 973 . eurassows and
New York: American Museum of Natural
alcanzan la madurez sexual al año.
9 a 1 2 meses y
El aspecto más interesante de la biología de los tijas
es su sistema de cría comunal. Las aves típicamente viven
581
AVES
además, no partICIpan equitativamente en la nidada comunal. Es presumible que la propiedad de los huevos está distribuida en la misma fonna que para las hembras si el emparejamiento es verdaderamente tan monógamo como parece. El esfuerzo de la incubación y el cuido de los polluelos son también muy diferentes para los machos, de manera que el trabajo del macho con la mayor de huevos en el nido es igualmente mayor. De hecho, el macho em parejado con la hembra más vieja (la última en poner) realiza la mayoría de la incubación diurna y toda la incubación nocturna. Este macho parece ser dominante en todas sus interacciones dentro del grupo y se supone que una dominancia jerárquica intrasexual también detennina el comportamiento y el éxito reproductivo final, así como la supervivencia de los machos dentro del grupo.
Fig . 10.28 Crotophaga sulcirostris: a) Nido comunal cerca de un metro del suelo forrado con hojas verdes frescas de Pithece//obium laneeola tumo Finca Taboga. Cerca de Cañas, provincia de Guanacaste, Costa Rica. b) Crotophaga ani. e) C. ani en vuelo. Parque Nacional Corcovado, península de Osa, Costa Rica (fotos D. H. Janzen).
Por consiguiente, surge la pregunta sobre ¿cuál es la ventaja de la anidación en grupo, especialmente para los miembros menos exitosos (subordinados) del grupo? Vehrencamp ( 1978) intentó probar varias hipótesis popu lares sobre las posibles ventajas de la anidación en grupo: que los grupos tienen mejores territorios que las parejas; que los grupos tienen un éxito reproductivo general más alto que las parejas, debido a la mejor protección contra los depredadores, mayor eficiencia de forrajeo, o más rápida reanidación; y que la sobrevivencia de los adultos es mayor en los grupos; surgen las siguientes conclusiones:
y crían en grupos que varían desde dos a ocho adultos. El grupo entero defiende un territorio común para la cría y la alimentación. Estos territorios son defendidos durante todo el afto si hay alimento disponible, y la composición del grupo pennanece de manera relativa estable. Los grupos típicamente consisten de igual número de machos y hembras que forman parejas durante la anidación. Construyen un único nido, y cada hembra deposita en él, de cuatro a ocho huevos para formar una nidada comunal. Todos los miembros del grupo contribuyen a la incubación y alimentación de los pichones_ Los tijos son extremada mente sociales y cohesivos, descansando y durmiendo en contacto cercano, frecuentemente participando en el aci calamiento comunaL Este cuadro en apariencia utópico, no lo es tanto cuando se examinan en detalle los costos y beneficios específicos de la anidación en grupo para cada individuo. Cada individuo difiere grandemente en cuanto al número de huevos que aportan al nido y en el tiempo y esfuerzo que gastan en la incubación y en el cuido de los pichones (Vehrencamp 1 977). Algunas hembras ruedan los huevos de otras fuera del nido, lo que beneficia grandemente a las que comienzan a poner de último, a la vez también incu ban y alimentan los pichones menos frecuentemente que las demás. El comportamiento de las hembras que ponen de último es semejante a la estrategia del parasitismo de cría ya que por lo general son las más viejas del grupo, y se su pone que una jerarquía de dominancia intrasexual dentro del grupo determina el comportamiento y el éxito relativo de reproducción de las diferentes hembras. Los machos,
1 . Se encontró que los grupos grandes (tres o más parejas) se encuentran principalmente en crecimiento secundario y porciones pantanosas del área de estudio; las parejas solas y los grupos pequeños se encuentran en los potreros. La cobertura vegetal, el tamaño del territorio, y la altura del nido difieren significativamente en estos dos hábitats, aunque la abundancia de alimento durante la estación de cría fue similar_ La densidad de aves en general fue cinco veces mayor en el hábitat de pantano que en el de potrero. 2. En general la tasa de depredación general en el nido fue similar en los dos hábitats y la de los grupos en el potrero fueron significativamente menor que la de las parejas, pero no hubo diferencias significativas en las tasas de depredación entre grupos y parejas en el pantano. 3_ La fTacción de pichones criados hasta la inde pendencia fue similar para los dos hábitats_ Los grupos en el potrero fueron menos exitosos en criar los pichones de lo que fueron las parejas, pero no hubo diferencia signifi cativa en los juveniles criados por pareja para grupos grandes y pequeños en el pantano. 4. En ambos hábitats, las parejas fueron más propensas a intentar segundas nidadas que los grupos. Las segundas nidadas fueron mucho más frecuentes en el potrero que en el pantano_ 5. El éxito reproductivo anual (juveniles/pareja/año) fue el mismo para todos los tamaños de grupos dentro de cada hábitat pero fue mayor en el potrero que en el pantano, debido a la alta frecuencia de segundas nidadas. 6. En los potreros, las oportunidades de sobrevivencia fueron similares para machos y hembras, pero en el pan-
582
I
I
USTA DE ESPECIES
tano, la sobrevivencia de adultos fue considerablemente más alta para hembras y para machos subordinados que para los machos dominantes. La causa de mortalidad de adultos en apariencia fue por depredadores en los nidos. S e supone que una alta tasa de depredación nocturna en los nidos bajos en los pantanos beneficia a las hembras y a los machos subordinados a expensas del macho dominante. En los pastos, los depredadores de nidos en árboles aisla dos quizás son, principalmente diurnos, siendo más altos los riesgos para todas las aves. Por consiguiente, las hembras y los machos subordinados aumentan sus opor tunidades de sobrevivencia y su estado general de salud anidando en grupos en el hábitat de pantano. Los machos alfa, que anidan en el pantano, también se benefician de la situación de grupos vía el efecto de la destrucción de los huevos por la hembra si pueden emparejarse con la hembra dominante. La estrategia de anidación comunal es compleja, con diferentes recompensas y costos para los miembros indi viduales del grupo dependiendo de su sexo y posición dentro del grupo y en el tipo de hábitat en que están anidando. Davis, D. E. 1 940 . Social nesting habits of smooth-billed ani . Auk 57: 179-2 1 8 . . 1 94 1 . Social nesting habits of Crotophaga 11Ul jor. Auk 58: 1 79-8 3 . Koster, F. 1 97 1 . Zum Nistverhalten des Ani . Bonn Zool. Beit. 22:4- 27. Skutch , A. F. 1 959. Life history of the groove-billed ani . Auk 76:28 1 - 3 1 7 . 'Smith , S . M . 1 97 I . The relationship of grazing cattle to foraging rates in anis . Auk 88:876-80. Vehrencamp . S. L. 1 977. Relative fecundity and parental effort in communally nesting anis, Crotophaga sul cirostris . Science 1 97:403-5. 1 978 . The adaptive significance of communal nesting in groove-billed anis (Crotophaga sulcirostris) . Behav. Ecol. Sociobiol. 4: 1-33 . ---
--- o
Crypturellus cinnamomeus (Gongolona, Tinamú Canelo, Gallina de Monte, Yerre yerre, Rufescent Tinamou) D. A. Lancaster
Desde el centro de México hasta Panamá hay cinco especies de gongolonas y Costa Rica es el único país en donde se encuentran todas. La gongolona serrana Notho cercus bonapartei, vive en lierras altas en todo el país: Tinamú grande, Tinamus I1Uljor, prefieren los bosques húmedos en ambos lados de la cordillera; la gongolona pizarra, Cripturellus boucardi, asimismo prefiere los bosques húmedos pero está restringido en bosques densos de crecimiento secundario en arbustos hasta aproximada mente 1 .000 m en ambas vertientes. El tinamú canelo, C.
Fig. 10.29 Crypturellus cinnamoT1U!us: Adulto. Cerca de Playa del Coco, provincia de Guanacaste, Costa Rica (L. Wolf; Foto D. H. Janzen).
cinnamomeus ifig. 10.29), habita principalmente los bosques más secos, y a pesar de esta preferencia hay un traslape considerable y hasta se puede encontrar el tinamú grande en bosques de crecimiento secundario bajos y bastante densos, que es el hábitat más común para C. soui. Raramente se encuentra el tinamú canelo en el bosque muy húmedo profundo y alto sino más bien en el borde del bosque, en los matorrales densos, y en los bosques de crecimiento secundario en regeneración. El ámbito geográfico de C. cinnamomeus se ex tiende desde el centro de México (la especie más al Norte de tinamú) hacia el sur hasta el oeste de Costa Rica. Aquí se puede encontrar esta especie en el bosque tropical seco desde cerca del nivel del mar hasta el pie de la cordillera de Guanacaste y la Cordillera de Tilarán. Las gongolonas son tan terrestres como cualquier grupo de aves que habitan los diferentes hábitats densa mente cubiertos de vegetación en Centroamérica. El tinamú canelo, es uno de los más comunes de las cinco especies de América Central y de Costa Rica. Cuando se habla de tinamús, sin embargo, la aplicación de "común" es estrictamente relativa; cuando no están anidando, se puede recorrer los bosques pluviales por días y sin ver una sola. Aún, durante la anidación es más fácil oírlas que verlas. 583
AVES
el depredador haya pasado o está muy cerca, sólo entonces alza el vuelo.
Su vuelo en estas circunstancias es muy
sonoro y poderoso pero pobremente controlado; no vuela largas distancias, algunas veces sólo
30
yardas o menos.
El tinam ú canelo es una especie estable, a pesar de la presión de la cacería, que es considerable, pues esta espe cie se desplaza con facilidad hacia los bosques de creci miento secundario conforme este reemplaza los bosques más altos que han sido cortados para milpas o para madera.
Blake , E. R.
1 977. Manual of Neotropical birds. Vol . l .
Chicago: University of Chicago Press .
1 964 . Life history of the B oucard tin 1 . Distribution and general behavior. Condor 66: 1 65-8 1 . . 1 964 . Life history of the Boucard tinamou in British Honduras , part 2. Breeding biology. Condor 66:253-76. Leopold , A. S. 1 959. Wildlife of Mexico. Berkeley and Lancaster, D . A .
Fig. l0.30 Cryplurellus cinnamomeusi Nido con siete huevos de color alhucema (lila pálida). Cerca de Bagaces, provincia de Guanacaste, Costa Rica, marzo de 1977 (foto D. H. Janzen).
En este tiempo del año, su quejumbroso silbido se puede oír todo el día, aunque con más frecuencia en las primeras horas y al atardecer. El melancólico canto que dura sólo
1 - 1 ,5
seg. generalmente consiste de un singular
amou in British Honduras , part
---
Los Angeles: University of California Pres s . Slud, P.
1 964 . The birds o f Costa Rica: Distribution and Bull. Am. Mus. Nat. Hist. 1 28: 1 -430.
ecology.
y plañidero silbido resonante, ya sea una larga nota o una nota con un "quiebre" en el medio. Un simple vistazo del tinamú canelo probablemente revelará su identidad; pues son de cuerpo muy robusto, de cuello relativamente largo y cabeza pequeña, y aparente mente casi sin cola.
C. cinnamomeus es un ave de tamaño
Cyanocorax morio (Piapia, Urraca parda, Brown Jay) N. F. Lawton
mediano aunque mayor que cualesquiera de las codor nices. Su plumaje café rojizo no tiene un patrón definido aunque tiene barras negras, finas, en el lomo, el pico es negro, la garganta es blanca, y las patas son rojo coral .
La piapia, la menos atractiva de las urracas neotropi cales, no tiene crestas o plumajes vistosos que la adornen.
De hábitos reservados, esta gongolona es más bien
Sin embargo, es un ave grande, ruidosa y conspicua que no
solitaria. Durante la época seca se nota su presencia por
teme al hombre y, consecuentemente, es fácil de estudiar.
el susurro de las hojas causado por los pasos del ave o por
Se distribuye de forma amplia en hábitats alterados desde
la acción de barrido de su pico forrajeando por debajo de la hojarasca. A diferencia de muchas gallináceas, las gon galanas no buscan su alimento escarbando con las patas.
el Valle del Río Grande de México hasta las montañas de Bocas del Toro del Norte de Panamá. En años recientes, su ámbito se ha ido expandiendo hacia el norte hasta Texas
Su dieta es más bien católica, y pasa su vida en tierra alimentándose, principalmente, de una amplia variedad de
y hasta los montes de Bocas del Toro en Panamá, en el Sur.
semillas, frutos que caen al suelo durante el año; y también
maria Wagler), aún no se entiende bien su situación
Aunque fue originalmente descrita en
(Psilorhinus)
1 829
(pica
forman parte de su dieta las larvas de lepidópteros,
taxonómica. De un género
coleópteros , hormigas, y termitas. El tinamú canelo no construye nido (lig.
dos especies (P. mexicanus y P. morio), el ave fue degra dada primero a un género monotípico (P. morio) y más
10.30);
compuesto por
Cyanocorax.
pone sus lustrosos y purpúreos huevos rosados y sin
recientemente a un subgénero de las urracas
marcas, directamente en el suelo, entre las gambas de un
En las tierras bajas de Costa Rica las piapias en ocasión se
árbol o en la base de un tronco. Sólo los machos incuban, durante un período probablemente similar al de C. bou
unen en bandadas con las urracas copetonas (Cyanocorax) (Calocittaformosa), y en México se colectó un híbrido de estas dos formas (piteIka, Selander, y Del Torro 1956).
cardi -16
días.
El tamaño de la nidada es variable, Los polluelos
Al igual que en m uchos de sus congéneres, al nacer
recién nacidos son altamente precoces y abandonan muy
las piapias tienen anillos oculares, picos, patas, y pies
pronto el nido.
amarillos y, conforme se envejecen, estas partes suaves se
generalmente de los dos a siete huevos.
Como las demás gongolonas, el tinamú canelo vuela
oscurecen en patrones característicos, haciendo posible
muy poco y lo hace sólo cuando es presionado por su
identificar y calcular la edad aproximada de los individuos
depredador, para su protección confía en gran parte en su
sin atraparlos o marcarlos con anillos de colores. Los informes, sobre la estructura y dinámica de la población, se
plumaje y comportamiento críptico. Se aparta con cautela del peligro cuando este se encuentra aun a algunas yardas de distancia, o se "congela" volviéndose inmóvil hasta que
584
pueden entonces obtener en un tiempo relativamente cor to, poco usual inusual en poblaciones de aves.
USTA DE ESPOCIES
Las piapias viven en bandadas, de poblaciones apa rentemente estables durante todo el año; prefieren hábitats alterados,y sus territorios incluyen un mosaico de potre ros, tapavientos, campos abandonados y bananales. El territorio hogarefio de seis a diez miembros es de 3 a 5 ha, que defienden únicamente durante el apareamiento. Como la mayoría de los córvidos, las piapias son omnívoras y forrajean en una gran variedad de hábitats. Las bandadas se trasladan en grupos de un hábitat a otro (v.g., desde potreros hasta los tapavientos) aunque forra jean individualmente; cuando están muy dispersas o en áreas de baja visibilidad, se mantienen en contacto vocal. Las piapias forrajean a todos los niveles y despliegan una amplia variedad de técnicas. Cuando están alimen tándose de insectos, quitan la corteza de las ramas o hurgan en la madera podrida de árboles caídos y son duchos en la caza de insectos voladores, frecuentemente volando en círculos detrás de su presa. A veces se posan en ramas quebradas y desde ahí hacen repentinas salidas, parecidas a las de los mosqueros, detrás de insectos voladores. Mientras forrajean cerca del piso del bosque, las piapias, a menudo, investigarán el envés de las hojas, atrapando arañas y pupas cuando las encuentran. Aunque en las montafias frías, donde se les ha observado más de cerca, raramente se acercan al agua estancada, a menudo se les ha visto bebiendo en bromelias epífitas; y probablemente consiguen la mayor parte de su agua de frutos de una amplia variedad, silvestres como domésticos durante todo el año. Las piapias tienen mala reputación por sus ocasionales saqueos de los nidos de otras especies, y su constante merodeo en milpas y huertos. El aspecto de la biología de la piapia que ha recibido la mayor atención es su comportamiento de anidación. Como informó Skutch (1935, 1960), las piapias anidan cooperativamente y tienen ayudantes en el nido. Recien temente, se ha llevado a cabo un estudio a largo plazo en Monteverde (Lawton 1 979; Lawton y Guindon 1981), una comunidad de fincas lecheras (cerca de 1 .500 m de elevación) en la Cordillera de Tilarán en el norte de Costa Rica. Algunos de los descubrimientos del estudio presen tan notables diferencias con los estudios de Skutch que se deben, en parte, a la variación geográfica entre las po blaciones estudiadas. El estudiante debe leer los estudios pioneros de Skutch. En Monteverde, la época de anidación es durante los meses de la época seca, de enero a mayo. Durante el cortejo y los meses de la construcción del nido de enero y febrero, los vientos alisios del Atlántico, que barren la zona, frecuentemente conducen una fría y punzante niebla delante de ellos, dominan el clima. Estas tormentas, llamadas temporales, persisten de 4 a 8 días y parecen complicar la selección del sitio del nido. En verdad, el efecto de los temporales sobre el sitio del nido fue bien demostrado en 1 978, cuando a mediados de abril un inesperado temporal barrió la comunidad con vientos de fuerza de huracán. Diez, de doce nidos bajo observación en ese momento, fueron destruidos por los vientos. Conforme progresa la época seca, la acumulación de aire caliente en la vertiente del Pacífico comienza a
detener los vientos alisios, y a disminuir la fuerza y frecuencia de los temporales. Es durante los meses calma dos de marzo a mayo en que las piapias ponen sUi-huevos, nacen y se crían los pichones. Generalmente una sola pareja de entre los miembros más viejos de la bandada, construyen los nidos. Los miembros jóvenes de la bandada ayudan a construir y oca sionalmente se sientan en el nido, pero sus esfuerzos son irregulares. En bandadas compuestas enteramente de aves de 1 y 2 años de edad, la construcción del nido es un asunto prolongado que puede durar hasta 3 meses. Los nidos son, casi invariablemente, construidos en árboles aislados en potreros y la selección del sitio puede ser una respuesta a las presiones de depredación; en los pocos casos los nidos que fueron construidos en tapavien tos, sufrieron daños de los depredadores y sorprendente mente en dos años sólo uno de más de treinta nidos construidos en árboles aislados falló debido a la depredación. Durante el prolongado período entre la terminación del nido y la puesta, la permanencia de las hembras en éste va en aumento y emiten un canto quejumbroso que se puede oír hasta unos cuatrocientos metros de distancia. (Este extrafio comportamiento, aún no se comprende y hace que los nidos sean localizados fácilmente, inclusive por los depredadores y si no resulta en la total aniquilación de la especie es uno de los secretos de la naturaleza). Con frecuencia, más de una hembra de la bandada canta simultáneamente, una en el nido y otra cerca. Mientras tanto, antes de la puesta de los huevos, a veces se vea varios miembros de la bandada �n un caso cinco en un día turnarse para posarse en el nido. La puesta de los huevos y-su propiedad dentro de las bandadas se encuentran entre· los aspectos menos com prendidos, aunque de mayor importancia en.el .comporta miento de anidación de las piapias. En algunos nidos aparece más de un huevo por día, clara indicación de que más de una hembra ha contribuido a la puesta. y se desco noce la frecuencia de este fenómeno. El promedio de la puesta en Monteverde (4,5) es cerca del doble de lo reportado por Skutch que sugiere que es un fenómeno poco común. Hay gran variabilidad entre bandadas con respecto a la incubación y comportamiento de anidación. Es una bandada donde se supo que más de una hembra había puesto huevos, más de doscientas horas de observación mostraron que sólo un ave incuba y cría Por otro lado, en una bandada donde la propiedad de los huevos no estaba clara, pero donde era obvio que las aves estaban tirando las posturas de otras fuera del nido, tres de ellas compartieron los deberes de la incubación y de la cría. En ninguna de las dieciséis bandadas, observadas en un período de dos años, hubo, sin embargo, evidencia de que sólo una pareja participó en el cortejo, la copulación, la puesta de huevos, la incubación y la cría. Estas observaciones sugieren que en esta población hay múltiple!i. aspectos de la anidación, y que existe la competencia intrabandadas.Todos los
585
AVES
miembros de la bandada alimentan los pichones, aunque hay grandes diferencias entre individuos en cuanto a la cantidad de alimento que cada uno aporta y cuándo. Lawton (s.f.) hace un análisis y una descripción cuantita tiva del cuido de los pichones y sugiere que las diferencias inter e intra-bandadas son el resultado de la composición de la bandada, su historia, y el probable nivel de anidación del individuo.
Lawton , M . F. 1 979. The breeding behavior of the brown jay in Monteverde: A variable mating system . In manuscript . . n.d. Nestling care among brown jays: Inter- and intra-ftock comparisons . In preparation . Lawton , M . F. , and Guindon , C. F. 1 98 1 . Flock com position , breeding success and leaming among brown jays (Cyanocorax [Psilorhinus] morio) . Condor 83:27-33 . Pitelka , F. A . ; Selander, R. K . ; and Del Torro, M . A . 1 956. A hybrid jay from Chiapas , Mexico. Condor 58:98- 1 06. Skutch , A. F. 1 93 5 . Helpers at the nest. Auk 52:257-73 . . 1 960. Lije histories 01 Central American birds . Pacific Coast Avifauna , no. 34 . Berkeley: Cooper Ornithological Society. ---
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Cypseloides rutilus (Vencejo de cuello castaño, Golondrina, Chesnut-collared Swift) C. T. Collins
La golondrina (Cypseloides rutilus) se encuentra desde México a Perú y Bolivia, así como al este hacia Trinidad. Dentro de Costa Rica es más com ún en las tierras altas centrales y bordes de las montañas aunque también a veces se le ha visto en todas las tierras bajas (Slud 1 964); esto refleja, en parte, su increíble movilidad. Las aproxi madamente setenta y ocho especies de esta familia se encuentran entre las aves más aéreas, atrapando casi todo su alimento al vuelo y, en algunos casos, pasan la noche volando así como copulando al vuelo. Varían en tamaño, desde el diminuto vencejo enano de las palmeras (Mi cropanyptilalurcata) de Venezuela, que puede pesar solo 6-7 g, hasta llegar a varios gigantes, incluyendo al golondrón o golondrina de cuello blanco (Streptoprocne semicollaris) del oeste de México, cuyo peso es casi de 1 80 a 200 g. el vencejo de cuello castaño es uno de los seis especies de tamaño mediano a pequeño (20.2 g) que coexisten en Costa Rica (Collins 1968). Entre los vencejos, hay muy pocas diferencias en cuanto a la coloración del plumaje como es típico en la especie que nos ocupa. En este caso, el macho tiene un collar completo, café rojizo que se expande ventralmente hasta incluir la mayor parte del pecho superior y la gar ganta; las hembras típicamente carecen del color castaño pero en ocasiones tienen un collar parcial, rara vez com586
pleto, o una franja en la nuca. Los juveniles, al contrario de lo que se afrrma en varias publicaciones, tienen un collar parcial y bordes castaños distintivos en muchas de las plumas de la coronilla y la nuca. La coloración castaña no se ve por lo general en el campo, a menos que el observa dor sea lo suficientemente afortunado de estar situado por encima de los vencejos o que los vea contra un fondo oscuro; la silueta de estas aves es poco más que una ima gen negra. Sus alas distintivamente delgadas y de manera uniforme aguzadas, y su cola más larga, los diferencian de las varias especies de vencejos Chaetura con los que con frecuencia se encuentran. Sólo su tamaño podría ser de alguna utilidad para separarlos de las otras dos especies de Cypseloides, C. cherriei de 23 g y C. cryptus de 30 g. Los vencejos de los géneros Cypseloides y Strep toprocne forman la característica subfamilia Cypseloidi nae. Todos sus miembros muestran una marcada afinidad por el agua como un ingrediente esencial de su ecología de anidación y de reposo. Las especies más grandes anidan en los salientes musgosos debajo de cataratas, y atraviesan estas torrentes para alcanzar su húmedo y oscuro santuario. Las especies más pequeñas tienden a construir sus nidos de m usgos, helechos, y material vegetal similar en superficies de rocas oscuras sobre un estanque o en la zona de salpique alrededor de pequeñas cataratas. Quizás por estas circunstancias, las nidadas tienden a ser pequeñas, dos huevos para C. rutilus; los polluelos permanecen en el nido aproximadamente 40 días. El crecimiento de los pichones es más lento que en una especie de tamaño similar de Chaetura (Collins 1968). Estos nidos y sitios de descanso parecen ser menos ac cesibles a los depredadores y el éxito de anidación es mayor que para otros vencejos. La sobrevivencia de los adultos es también muy alta (83%; Collins 1 974), y algunos individuos alcanzan edades de 20-25 años o más. Como otros vencejos, el de cuello castaño pasa todas las horas de luz del día en el aire, donde captura toda o la mayor parte de su alimento de los muy abundantes artrópodos que constituyen una forma de plancton aéreo. Estas aves se alimentan de una amplia variedad de tipos y tamaños de insectos y, como otros vencejos, probable mente toman arañas que vuelan con ayuda de sus telas cuando están disponibles. Para C. rutilus, el máximo tamaño de sus presas parece ser de cerca de 10 mm de longitud (Collins 1968) y las presas de los vencejos más grandes parecen ser igualmente mayores, lo que quizás constituye una forma de división del recurso. También es probable que los vencejos se ubiquen en diferentes zonas según la distribución por tamaño de sus presas preferidas. Este tópico se está estudiando en la actualidad (Collins, en prep., Hespenheide 197 1 , 1 975, en prep.) y podría con tribuir en mucho para solucionar los problemas de coexis tencia en un ambiente aéreo. Para más detalles sobre el vencejo de frente manchada, C. cherriei. ver Collins ( 1 970). Aunque su movilidad hace que el estudio de los vencejos sea a veces frustrante, aún queda mucho que aprender, especialmente en Costa Rica.
USTA DE ESPECIES
Collins , C. T. 1 963 . The "downy " nestling plumage of swifts of the genus Cypseloides. Condor 65:324-28 . 1 968 . The comparative biology of two species of swifts in Thnidad, West Indies . Bull. Florida State --- o
1 1 :257-320. 1 974 . Survival rate of the chestnut-collared swift. Western Bird Bander 49: 1 0- 1 3 . 1 980. The biology of the spot-fronted swift in Venezuela. Am. Birds 34:852-55.
Mus.
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o
o
Hespenheide, H. A . 1 97 1 . Food preference and the ex tent of overIap in some insectivorous birds , with spe cial reference to the Tyrannidae. Ibis 1 1 3 : 59-72. 1 97 5 . Selective predation by two swifts and a swallow in Central America. lbis 1 1 7:82-99. Slud, P. 1 964 . The birds of Costa Rica: Distribution and Ecology. Bull. Am. Mus. Nat. Hist. 1 28: 1 -430. ---
o
Dendroica petechia (Reinita Amarilla, Cazadora amarilla, Cazadorcita, Mangrove Warbler, Yellow Warbler) H. Wagner La reinita o cazadora amarilla o reinita de manglar
ifig. 10.3 1) como se les dice a la razas tropicales, es una rareza entre las especies migratorias. Algunas de las razas geográficas son migratorias, dejando los trópicos para anidar en la zona templada del norte; muchas de las razas geográficas residen en los trópicos durante todo el año. Los residentes tropicales se encuentran exclusivamente en manglares excepto en islas, donde, se supone que, al ser liberados de las presiones de competencia les permite vivir en muchos diferenes hábitats. En la isla de Cozumel, en la Península de Yucatán, la raza residente se encuentra en todos los hábitats excepto en los manglares. Los migrantes se encuentran en manglares pantanosos hasta cierto grado pero, también se les encuentra en la mayoría de los otros hábitat tropicales, especialmente en bosques de creci miento secundario y en árboledas semiáridos y no se en cuentran en el interior del bosque. En algunas localidades, tanto la reinita amarilla como la reinita de manglar se encuentran en los manglares, algunas veces una o la otra pero nunca las dos juntas. La reinita amarilla vista en Costa Rica desde mediados de agosto hasta mediados de mayo. La cazadora amarilla representa un problema taxonómico. Hay tres grupos de razas bien definidos (algunas veces considerados como dos o tres especies): el grupo de las migratorias nortefias D. p. aestiva con la cabeza totalmente amarilla; el grupo residente de cabeza castafia, D. p. erythachorides (verdaderas reinitas del . manglar); y la igualmente residente, de cara más o menos rufa, D. p. petechia (reinitas doradas) de las Indias Occi dentales, los Galápagos, y la Isla del Coco. Ciertamente, las dos formas de Costa Rica (residentes del manglar y mi gratorias amarillas) son especies ecológicamente diferen tes (Slud 1 964). En Costa Rica, las reinitas migratorias amarillas son comunes desde las tierras bajas hasta ele-
,L
Fig. 10.31 Dendroica petechia. adulto. Costa Rica (fom F. G. Stiles).
vaciones medias en ambas vertientes; prefieren matorra les bajos y áreas abiertas con árboles y arbustos dispersos. Las del manglar son comunes en manglares a lo largo de la vertiente del Pacífico y, muy localmente, en la vertiente del Caribe. El ámbito de las reinitas de manglar coincide en gran parte con el de ese tipo vegetacional en el Nuevo Mundo y sin embargo, no se extienden al este más allá de Vene zuela. Esta especie se encuentra en las Islas Galápagos, en la mayor parte de las Indias Occidentales, Florida, y hacia el norte hasta donde se extienden los manglares en el Golfo de California y en el Golfo de México. La reinita amarilla anida en la mayor parte de Norteamérica, hasta Alaska. Tanto la amarilla como la de manglar, son prin cipalmente insectívoras, buscando insectos en la corteza, follaje, y raíces de árboles y arbustos. En ocasiones, atrapan insectos voladores, a menudo revoloteando en un lugar por varios segundos. También se les puede ver forra jeando en el lodo en los manglares durante la marea baja. El dimorfismo sexual existe solamente en el plumaje de los machos adultos de las reinitas de manglar y las ama rillas: la reinita de manglar tiene una capucha o gorra castafia y rayas en el pecho y la panza; la reinita amarilla solo tiene el rayado castafio. Las hembras de la reinita de manglar se distinguen por el tinte rufo de la corona y la ca ra, por lo menos en Costa Rica. Las reinitas de manglar son también más grandes que las amarillas ( 1 1 - 1 2 g vs. 8- 1 0 g). Ambas reinitas son territoriales todo el afio. En la estación cuando están anidando sus territorios contienen una sola ave, macho o hembra. Aunque las hembras y machos inmaduros pueden defender sus propios territorios durante esta época, con frecuencia se unen a bandadas de especies mixtas. El plumaje de los juveniles de algunas ra zas nortefias de las amarillas es particularmente opaco y raramente son territoriales. Se ha postulado (Morton 1976) que, por llegar más tarde en el afio debido al trayecto de migración más largo es más ventajoso para esos indivi duos permanecer irreconocibles para duefios de cones pecíficos de territorios y por lo tanto evitar la agresión que tendrían que soportar para establecer un territorio mar ginal. La reinita de manglar anida desde abril hasta julio. El nido, situado generalmente en una horqueta de un 587
AVES
arbusto o árboles una copa compacto de fibras de plantas forrada de material y vegetal suave Esta especie reconoce huevos ajenos dentro de su nido -en este caso de piuses. La reinita amarilla construye un nuevo nido directamente encima del viejo, tapando el anterior y se ha encontrado nidos de tres a cuatro capas. La nidada es de dos a cinco huevos blanco verdosos con manchas pardas. La incubación comienza con la puesta del último huevo y dura de 1 1 a 1 2 días. Ambos padres alimentan a los pichones con insectos lo que continúa después que abandonan el nido, 1 1 a 12 días depués de la eclosión, a menos que se les moleste. Los pichones siguen dependiendo de sus padres para su alimentación después de abandonar el nido hasta que sean autosuficientes. La mortalidad en aves pequefias como reinitas de manglar es muy alta en el huevo, pichones y estadios avanzados debido a la depredación por hormigas, serpien tes, y por otras especies de aves. La mortalidad en adultos es mucho más baja, aunque los riesgos durante la migración pueden ser un factor significativo en la mor talidad. Fig. 10.32 Eumomota superciliosa: Adulto
con plumas de la cola desarrollados totalmente. Provincia de Guanacaste, Costa Rica (foto F. G. Stiles).
Morton , E. S . 1 976. The adaptive significance of dull coloration in yellow warblers . Condor 78:423 . Slud, P. 1 964. The birds of Costa Rica: Distribution and ecology. Bull. A m . Mus. Nat. Hist. 1 28 : 1 -430.
Eumomota superciliosa (Bobo, Pájaro Bobo, Bobo de cejón, Momoto de ceja celeste, Turquoise-browed Motmot) S. M. Smith
El pájaro bobo de cejas ifig. 10.32) es uno de los pájaros más hermosos de Costa Rica. Entre sus más llamativos aspectos se encuentran la ancha "ceja" tur quesa, la típica máscara negra de los momotos, delineada bajo de turquesa, el listón negro de la garganta bordeado también de turquesa, y las dos plumas largas en forma de paleta, curvadas hacia atrás. La cabeza y el pecho son verdes oliva, la panza es anteada, y la espalda castaña vivo. Este es un momoto relativamente pequefio, pesando apro ximadamente 60-65 g. Estos bobos alcanzan su límite sur en Costa Rica, donde están restringidos al bosque tropical seco de Gua nacaste y el norte de Puntarenas. Aquí se les encuentra en terrenos áridos abiertos y orillas de bosques, a menudo conspicuamente posados en alambres de teléfono o en postes de cercas a lo largo de las carreteras. Cuando están alarmados, columpian sus colas de lado a lado con péndulos, un patrón de comportamiento típico de muchos momotos. Su patrón de vuelo es ondulado. Por encontrarse en el mismo orden que los martines pescadores, los bobos anidan en huecos en la tierra, espe cialmente en taludes de riachuelos y a orillas del camino. 588
Sus túneles pueden ser de más de 1 ,5 m de longitud, ambos sexos participan en la excavación, incubación, y alimen tación de los pichones; las nidadas son generalmente de tres a cuatro huevos. Los jóvenes son altriciales y no abandonan la cueva sino hasta cerca de 4 semanas después de nacer, generalmente alrededor de julio, y siguen de pendientes de sus padres por lo menos otras 4 semanas. El canto de esta especie es muy variado, quizás el más común es un "jonc" algo parecido al pito de la locomotora a la distancia. Otro llamado común, frecuen temente emitido por más de un pájaro se puede describir como "kawukawuk" y que generalmente se repite en coro, especialmente al amanecer y al anochecer. El pico de estos bobos es largo y fuerte, pués se alimentan de insectos grandes y arafias y a menudo atrapan reptiles pequeños como lagartijas y serpientes. Se ha observado que, aves jóvenes inexpertas y criadas en cauti verio, rechazan ramas pintadas por semejar el patrón ge neralizado de la culebra coral. Aparentemente esta espe cie no tiene que "aprender" a evitar esa presa mortal. Aunque las plumas centrales típicas de los adultos son desnudas entre la base y las puntas en raqueta, su forma original no es así: al principio hay una lámina completa aunque las bárbulas que se perderán son más cortas y más flojamente pegadas al vaquis que las permanentes a ambos lados de la pluma. Aunque con frecuencia he visto a mis bobos, criados a la mano, peinando las plumas de sus colas, no los he visto eliminar las barbas centrales de este modo, sino que las raspan contra las perchas en su jaula. Sos pecho que, en la naturaleza, la pierden de la misma manera. Orejuela, J. E. 1 977. Comparative biology of turquoise browed and blue-crowned motmots in the "\úcatan Peninsual , Mexico. Living Bird 16: 1 93-208 .
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Fregata magnificens (Rabihorcado Magno, Tijereta, TijerilIa*, Magnificent Frigatebird) R. W. Schreiber Los Fregata lfig. 10.33) pertenecen a una familia pantropical, exclusivamente marina. Dos especies están restringidas a ciertas islas (Fregata andrewsi a la Isla Christmas, Océano Indico, y F. aquila a la Isla Ascención, Atlántico central). F. magnificens (que está ampliamente distribuida en el Caribe, el Golfo de México, varias locali dades en el Atlántico, la costa del Pacífico entre Baja California y Perú, y las Islas Galápagos. F. minor (fregata grande) es sim pátrica con F. mag nificens en las Galápagos y se le encuentra en los oceános Pacífico e Indico, a menudo, también simpátricamente con F. ariel (fregata menor) en aproximadamente la mitad de los sitios de. anidación, aunque F. minor se extiende algo más hacia el norte y se necesitan más datos sobre localidades de anidación, tiempo de anidación, y mecanismos de aisla miento. En Costa Rica el rabihorcado, en apariencia, es un visitante no anid nte presente en grandes números durante todo el año. La especie es en extremo abundante alrededor de Pun tarenas (donde los machos adultos cons ti tuyen el 70-90% de la población) y en el Golfo de Nicoya (con preponderancia de machos); muchas descansan en Cabo Blanco (algunas veces hasta un 30% o más de hembras). En general las fregatas son más abundantes en el Pacífico que en la costa caribeña. La familia es muy unida; todos los miembros tienen tarsos y patas en extremo pequeños. Todos son básica mente negras con algo de blanco en el pecho, sobre todo en las hembras y en los juveniles, quienes tienen también cabezas blancas. El color café está presente en los jóvenes de algunas especies. La bolsa guiar roja, inflable, I!ara el despliegue de los machos, indica actividad de corteJo. La
�
familia está adaptada a una alimentación altamente espe cializada, atrapando peces voladores y calamares en la superficie del agua. Nunca entran en el agua en forma natural. Varias especies pesan entre 800 y 1 ,700 g, extre madamente liviano para un ave con una envergadura de 2 m, y la carga del ala es menor que en cualquier otra ave conocida. Las alas son largas y puntiagudas y la cola es profundamente bifurcada, mostrando el característico
*
N. del E. Esr.:cies de Muscivora y .de la rapaz Elanoides son llamadas tijerillas y tijeretas, respecllvamente.
Fig. l033 Fregata magnijice1lS: Adultos con alas ligeramente viradas hacia abajo empezando su zambullida (foto R. W. Schreiber).
perfil de vuelo. El coracoides y la fúrcula están fusionados al esternón, el único caso encontrado en aves. La identificación de campo de las varias especies es frecuen temente muy difíCil, y los principales mecanismos de aislamiento entre las especies son el tamaño del pico, color del anillo ocular, y su comportamiento. Si bien se desconoce el tamaño de la población de la mayoría de las especies, es probable que quinientas mil parejas hagan queF. magnificens sea la especie más abun dante, aunque no hay colonias individuales de cualquier especie que cuenten con más de diez mil parejas. Sólo existe un total de diez mil individuos deF. aquila y menos de mil parejas deF. andrewsi. La destrucción de hábitat y los gatos, ratas, cerdos y otros depredadores por el hombre, causan severos problemas a la población. Las fregatas anidan en arbustos, y los vientos cons tantes parecen ser importantes en la elección del sitio del nido, puesto que tienen dificultades para aterrizar y des pegar. Raramente pasan períodos prolongados en el aire y prefieren descansar en la noche, aunque a veces se les encuentra lejos de tierra. Se desconocen los patrones de migración para la mayoría de las especies, aunque F. ariel del Pacífico Central migra a favor del viento hacia el Pacífico Oriental durante el primer afio de vida antes de retomar a sus islas de anidación. Construyen sus nidos en colonias alrededor de los machos en despliegue y tanto los machos como las hembras cuidan del nido con gran celo y comparten los deberes de incubación, aunque el macho consigue el material del nido y la hembra lo construye. El huevo único es grande, pero frágil, y requiere de cerca de 55 días de incubación. Los pichones, de lento crecimiento, son dependientes de sus padres durante seis meses; después de abandonar el nido, vuelven en las noches y son alimentados principalmente por la hembra durante 14 meses más entre los períodos más largos de dependencia La estrategia de anidación requiere docu en aves. mentación adicional, pues los machos pueden tener una época de celo cada año y las hembras cada dos afias. Los machos son considerablemente más pequefios que
las
589
AVES hembras. La mayor parte de la mortalidad de los jóvenes ocurre cuando aún están en el nido o cuando comienzan a independizarse. Las fregatas y otras especies marinas están adaptadas a un errático patrón de "auge o escasez" con respecto a la disponibilidad de alimentos dependientes de su retardada madurez (inicio de la anidación de los 5 a los 8 años), larga vida (probablemente 40 años o más), y al potencial reproductivo bajo. Todos los aspectos del ciclo de anidación necesitan de estudios adicionales. Las fregatas tienen un hábito espectacular de parasi tar otras aves para alimentarse. (Cleptoparasitismo), aun que el papel de este comportamiento dentro del régimen de alimentación total necesita más investigación. Existen diferencias en el nivel de cleptoparasitismo, en especies diferentes, entre edades y sexos en diferentes localidades. Las fregatas también asumen una postura de "asolearse" cuya función es totalmente desconocida pero que proba blemente está relacionada con la termorregulación.
Harrington , B . A . ; Schreiber, R. w. ; and Woolfenden , G. E. 1 972. The distribution of male and female mag nificent frigatebirds , Fregata magnificens. along the Gulf coast of Florida. Am. Birds 26:927-3 1 . Nelson, J. B . 1 976. The breeding biology of frigatebirds: A comparative review. Living Bird 14: 1 13-55. (This "review " contains a great deal of inaccurate data with much speculation and should not be viewed as the definitive statement on the farnily. ) Sibley, F. c . , and Clapp , R. B . 1 967. Distribution and dispersal of central Pacific lesser frigatebirds Fregata arieto Ibis 1 09:328-37. Stiles , F. G . , and Smjth , S . M. 1 977. New information on Costa Rican waterbirds . Condor 79:90-97 .
Galbula ruftcaudo. (Jacamar de cola café, Gorrión de Montaña, Rufous-tailed Jacamar) T. W. Sherry Una de las razones por las que los aficionados a las aves van a los Neotrópicos es para observar al gorrión de montaña. El color brillante, azul-verde iridiscente de su cabeza, parte de la espalda y plumas centrales de la cola, su pico largo y curveado hacia arriba, y la persecución espectacular de insectos en hábitats abiertos le han mere cido más comentarios en la literatura que a la mayoría de las demás aves tropicales. El pecho es de un rico color he rrumbre al igual que la barriga y los dos pares de plumas externas de la cola; en el macho la garganta es blanca y en la hembra café rojizo claro. Skutch ( 1963) describió los jacamares como "electrificados con alto voltaje". "Ima gine, -dice,-a un pequeño y resplandeciente colibrí agran dado al tamaño de un estornino sin perder su delicadeza o brillantez". Skutch (1963) y Slud ( 1 964) describieron el hábitat y la distribución de Galbula ruficauda en Costa Rica. Es principalmente un ave de tierras bajas, alcanzando cerca de 590
los 1 .000 m de elevación en ambas costas, la del Atlántico y la del Pacífico, pero no vive en la parte nom de la Provincia de Guanacaste. Se le encuentra en regiones boscosas pero, prefiere breñales, las orillas de bosques talados, riberas arbustivas densas en riachuelos, y arbo ledas de crecimiento secundario cerca del bosque o dentro de él. Skutch (1963) indicó que gusta de bosques poco alterados en el Pacífico suroeste del país. Si sus preferen cias de hábitat están relacionadas más con el compor tamiento de forrajeo o los requisitos de anidación, no está establecido aún (ver abajo). Filogenéticamente, la situación de los jacamares es incierta en el sentido de que, por lo general, se les considera muy emparentados con los bucónidos, y que ambas fami lias se ubican en el orden Piciformes por ejemplo (con tucanes, capitón idos, y carpinteros), pero tanto los jaca mares como los bucos Plleden estar más estrechamente emparentados con los Coraciiformes (bobos, "todies", martín pescadores, y los merópidos del Viejo Mundo) con base en la similaridad de las proteínas en la clara de los huevos (Sibley y Ahlquist 1 9 72). Galbula ruficauda pertenece a la superespecie de G. galbula. que incluye cinco especies parapátricas. Las aves costarricenses pertenecen a la subespecie de barbilla negra (variablemente), G. r. melanogenia (Haffer 1974). La familia, en su totalidad, consta de ocho géneros y dieciséis especies, de las que trece pertenecen a complejos o superespecies, indicando así la radiación bastante reciente, en el Pleistoceno, de la familia a nivel de especie (Haffer 1 974). El otro jacamar costarricense, Jacamerops aurea. es monotípico. Es bastante diferente de Galbula. más grande (66.8 g, N=3 , vs 27 g, N=14, para Galbula; Sherry, datos no publ.) es un habitante de bosques que se encuentra ampliamente distribuido a lo largo del Neotrópico, aunque no es muy común. Jacamerops tiene el pico más corto, más ancho y más curvo que Galbula y recibe el mismo nombre vulgar de gorrión de montaña. La selección de presas merece discutirse debido a la morfología poco usual y los espectaculares vuelos de forrajeo de Galbula. No se puede dejar de notar sus embates ocasionales detrás de mariposas como Morpho. Un recuento y revisión más detallados sobre la selección de presas, morfología y comportamiento de forrajeo de los jacamares será publicado próximamente (Sherry, en preparación; Sherry y De Vries, en prep.). Es común que, el gorrión de montaña persiga insectos voladores en persecuciones con frecuencia acrobáticas, y un ave tiende a volver a una percha temporalmente favorecida antes de nuevas persecuciones (Skutch 1 937, 1963; Slud 1 964). Es menos conocida su costumbre de arrebatar presas de la vegetación (Sherry, en prep.). También los he visto unidos a bandadas de hormigueros en el sotobosque primario en las tierras bajas caribeñas de Costa Rica. Pero, Galbula se destaca, principalmente, como depredador de insectos grandes, ágiles y de cuerpo blando -Lepidóptera, Odonata y algunos Hymenóptera y Díptera- en las orillas del bosque. Probablemente hay varias características morfológicas relacionadas con esta persecución de insec-
I
USTA DE ESPECIES
tos: alas largas y relativamente angostas, y una cola larga y totalmente desarrollada para obtener agilidad durante el vuelo (ver descripción del mosquerito, Terenotrichus
erythrurus). El pico largo del gorrión de montaña, que p¡u-ece mejor adaptado como abrecartas que para capturar insec tos, es su característica morfológica más distintiva. Se han propuesto tres hipótesis para explicar su longitud y forma: (1) que está adaptado principalmente para lidiar con himenópteros venenosos (Fry 1970b). La longitud del pico debe mantener a los insectos ponzoñosos lejos de la cara además de proporcionar una palanca para golpearlos contra la percha. (2) Mecánicamente; las puntas de un pico se pueden mover más rápido, en relación con la fuerza muscular, mientras más grande sea el radio (longitud del pico), facilitando de esta manera la captura de insectos ágiles al vuelo (Lederer 1 975). (3) Skutch ( 1963) recalcó la importancia que tienen los lepidópteros y odonatos en la dieta del gorrión de montaña, destacando la adaptabilidad del pico para capturar y manejar presas de cuerpo y alas grandes. Un pico largo serviría entonces para alcanzar el cuerpo del insecto y asegurarlo, a pesar de las largas alas. Estas tres hipótesis no se excluyen mutuamente. La fragilidad del pico permitiría un movimiento más rápido, pero excluiría la captura de presas que necesitan de picos fuertes y trituradores (ver descripción del buco o monjita cariblanca, Monasa morphoeus). Los apuntes sobre las presas de Galbula son abun dantes, aunque fragmentados. (Skutch 1937, 1963; Fry 1970 a,b,; Haverschmidt 1 968; Burton 1976; hespenheide, inédito; Sherry, inédito; y Remsen, como pers.). Estas aves se alimentan de una gran variedad de insectos. Unos cuantos homópteros, hemípteros, dípteros, coleópteros y lepidópteros adultos se encuentran comúnmente en su dieta, predominando los odonatos e himenópteros, en general. Mientras que Fry recalcó la importancia de los himenópteros, especialmente los tipos venenosos, Skutch se inclinó por los odonatos y los lepidópteros. Yo creo que la diferencia no estriba en el trabajo realizado sobre diferentes especies, en localidades geográficas diferentes, sino en las distintas estaciones durante las que se llevaron a cabo las observaciones. Skutch investigó jacamares en época de anidación, los cuales probablemente incluyen formas grandes -lepidópteros y adonatos- en la dieta para lograr una eficiencia en el traslado de los polluelos. Los jacamares pueden coordinar la anidación para que corresponda con los picos de abundancia de estos insectos. Los datos de Fry (1 970b) muestran que los polluelos fueron alimen tados proporcionalmente con más lepidópteros y adonatos que lo que consumieron los adul tos. Los odonatos y lepidópteros juntos dominaron las dietas de los polluelos en un nido que observé en la Finca La Selva, Costa Rica, en mayo de 1978, mientras que rara vez he visto adultos tomando estas presas fuera de la época de anidación. En ciertos hábitats o partes del ciclo de anidación las aves sí toman muchos himenópteros como abejas Euglossa. a juzgar por los restos de estos insectos en los túneles de anidación (F. Stiles, como pers.).
Aunque no existen datos concretos, los jacamares en apariencia no seleccionan los lepidópteros al azar. Skutch ( 1937, 1963) encontró que rara vez, o quizás nunca, toman mariposas helicón idas, supuestamente porque son desa gradables al paladar; he visto a estas mariposas (o sus mímicas) volando impunemente muy cerca de estas aves. Dos observaciones confirman la evolución del mal sabor en las mariposas (Sherry y De Vries, en prep.): Una mariposa ninfálida Nessaea aglaura fue capturada y re chazada una vez por gorriones adultos en un nido; y otra ninfálida adulta (Catagramma bugaba) aún estaba viva cuando fue rechazada por un jacamar que la había atra pado. Se supone que su sabor desagradable obligó al ave a rechazarla viva y apta para la reproducción, corifrrmando esta característica evolutiva por medio de la selecci9n individual. En otra ocasión, unos gorriones de moIitaña capturaron a mariposas Morpho cypris dos veces y fallaron otras dos veces, lo que indica que pueden cazar, aunque con dificultad, lepidópteros que se cuentan como hábiles voladores. Varios informes, muy interesantes, tratan sobre equivalentes deljacamar o sus competidores cercanos. Fry (1 970a,b) sostiene que los abejeros (Meropidae) son los equivalentes de Gabulidae en el Viejo Mundo según la convergencia morfológica; de plumaje y la similaridad de la dieta. Este autor también hace un estudio detallado de Meropidae (Fry 1969). Burton ( 1976) compara y contrasta la relación entre el forrajeo y la dieta con respecto a la morfología de dos especies simpátricas: el jacamar del paraíso (Galbula dea) y el alas de golondrina (Chelidop tera tenebrosa. Bucconidae) en Surinam , dos especies muy similares ecológicamente. Skutch (1937, 1963, 1968, Y referencias incluidas) discute la biología de cortejo y anidación en detalle. Los jacamares construyen sus nidos, excavados generalmente en riberas verticales o muy inclinadas o entre raíces desen terradas, y también algunas veces en termiteros: Estas masas de raíces desenterradas son un sitio importante para los jacamares en áreas planas de Costa Rica y las brechas abiertas por los árboles caídos son un buen sitio de forrajeo (F. Stiles, como pers.). Anidan solitariamente en hoyos de 0,3 a 0,5 m que algunas veces vuelven a usar en anidaciones siguientes. En Centroamérica, por lo general ponen los huevos de marzo a junio. Skutch ha observado, en Costa Rica, nidadas de dos y tres huevos, de cuatro huevos en Guatemala y Venezuela; F. Stiles (com. pers.) también ha visto nidadas de tres y cuatro huevos, el período de incubación de 19 a 23 días es largo para piciformes de tamaño similar pero, apenas bueno para coraciformes anidadores en huecos. El período de anidación es de 1826 días para G. ruficauda y algunas pruebas sugieren que la duración del período de anidación depende tanto de las condiciones ecológicas locales como de la época del año o de las dos (Skutch 1 963). Los polluelos llaman insistente mente desde el nido después de los seis días de nacidos, pero esto, aparentemente, no afecta la depredación sobre los nidos, puesto que los predadores mayores (mamíferos) no son estimulados por estas vocalizaciones. 591
AVES
El dimorfismo en los plumajes ha ayudado al estudio de los papeles reproductivos sexuales. Skutch (1963) observó que ambos sexos incuban y alimentan a los pollue los, pero que las hembras incuban durante la noche. Este autor también observó en los adultos diferencias en el com portamiento de alimentación de los polluelos. Los machos acarrearon alimento más a menudo y con regularidad cazaron más cerca del nido que las hembras. Precisamente he observado este patrón en un nido en Finca La Selva, Costa Rica; la hembra de este nido también tendía a retomar con presas más grandes (Odonata) que el macho. No se conoce, en el caso de que este sea un patrón consistente, porqué � macho tiende a quedarse más cerca del nido qae la hembra. Burton , P. J . K. 1 976. Feeding behavior in the paradise jacamar and the.. swalIow-wing . Living Bird 1 5 :
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Fi6. J0.34 GeolrygOft mo1l/Q1IQ moribundo: Alrlp8do en una nma axilar de un bejuco trepador. Finca La Selva, distrito de Sarapiquí, (foto A. Cry).
Ibis 1 l 1 : 23-291
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Geotrygon montana (Paloma-perdiz Rojiza, Ruddy Quail Dove) A. F. Skutch
Las quince especies de palomas perdices del género
Geotrygon son palomas terrestres, fornidas, parecidas a las
perdices, de los bosques tropicales de América. La más ampliamente distribuida y exitosa es la paloma-perdiz rojiza (fig. 10.34), que se encuentra en los bosques húmedos desde el sureste de México hasta Bolivia y Paraguay y también en las Antillas Mayores -una de las
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pocas aves terrestres que comparten estas islas con el continente tropical americano. En Costa Rica se le en cuentra desde las bajuras del Caribe y el Pacífico Sur hasta los 1 . 100 m. El macho es principalmente café castaño; la hembra es más parda y oliva. Estas palomas se ven con más frecuencia cami nando sobre el suelo cubierto de hojas en la sombra profunda del sotobosque, cabeceando y con el pico fuerte mente inclinado hacia abajo. Si se asustan tratan de escapar a la detección caminando rápidamente hacia la vegetación encubridora, o, volando bajo hasta perderse entre los árboles. Son capaces de vuelos largos y sos tenidos, que emplean en ocasiones para cruzar claros. Con la destrucción de bosques antiguos se adaptan a los bosques de crecimiento secundario alto, y pueden hasta salir a forrajear aún en los terrenos desnudos y sombreados de los patios caseros. Su alimento consiste de bayas caídas, semillas, y pequeños invertebrados, todos tomados del suelo. El llamado de la paloma-perdiz rojiza es un "cuuu" bajo y quejumbroso, que se oye principalmente de marzo a junio, emitido desde el suelo o una percha, raramente de una altura mayor de 7 m, y que puede continuar por muchos minutos a razón de cerca de 20 llamados por minuto. El "cuuu" se confunde fácilmente con el de la paloma de pecho gris o yuré gris, (Leptotila cassinii) que habita los mismos bosques pero que entra en claros y charrales menos tupidos mucho más frecuentemente. Las palomas perdices rojizas no se juntan en bandadas sino que se les ve solas o en parejas. En el Valle de El General, estas palomas ponen huevos desde febrero a agosto, y el pico de la época de cría es desde abril ajulio, cuando el bosque está húmedo por las lluvias frecuentes. Para su nido, que puede estar desde 45 cm del suelo y raramente tan alto como 3 m, en ' casi cualquier sitio capaz de soportar esta descuidada y floja ,
LISTA DE ESPECIES
estructura. Un sitio favorito es la ancha superficie de una fronda de palma caída aprisionada horizontalmente en la maleza de sotobosque. A menudo estas palomas constru yen con más seguridad en las hojas �ivas, gruesas y apiñadas de un aroide, helecho, o bromelia que crece sobre un tronco o sobre una roca. Frecuentemente escogen la cima de un tocón bajo en descomposición o las ramas en trelazadas de arbustos y enredaderas. La plataforma ligeramente cóncava del nido está compuesta de ramitas muertas y pecíolos, cubierta con ho�as peq��ñas que pueden ser verdes o cafés y mientras la InCUbaClOn está en progreso le agregan más hojas. Como en la mayoría, pero de ninguna manera en todos los miembros de la familia, las palomas perdices ponen dos huevos que a su vez son diferentes de los �e otras palomas por ser más o menos color gamuza y SIn manchas. Aparentemente correlacionado con esta coloración menos conspicua, dejan el primer huevo sin cubrir la mayor parte del tiempo hasta que ponen el , segundo, cerca del mediodía más de 24 h despues. (Muchas palomas se sientan sobre su primer huevo blanco durante este intervalo.) Esta paloma incuba de acuerdo con el patrón general de los demás miembros de la familia, con el macho aceptando una larga sesión diurna de 8 a 9 horas, la hembra desde media tarde hasta que su com pañero la releva a la mañan� siguie�le; se turnan sól? dos veces al día. El período de InCUbaCIón de sólo 1 1 dIas es excepcionalmente corto para palomas, muchas especies de las cuales toman 2 semanas o más para sacar sus huevos. Los pichones son alimentados de igual forma que las demás palomas, por regurgitación del buche. Al principio, cuando están aún sin vista son alimentados �no a la vez; pero luego de que abren los ojos insertan el pICO en lados opuestos del progenitor y reciben su alimento simultáneamente. Conforme crecen, el número de comi das por día disminuye en frecuencia, aunque e� aparien cia' aumenta en volumen. El desarrollo de los pIchones es tan rápido que permanecen en el nido sólo 10 días, a cuya edad son expertos voladores. Si se les molesta, a los 8 días de edad, pueden saltar del nido y alejarse camina�do. Un mes después de la partida de los pichones, la pareja puede restaurar el viejo nido y poner de huevo. Entre las adaptaciones que hacen de las palomas perdices rojizas habitantes altamente exit�sos de bosq?�s tropicales infestados de depredadores, están la colorac� on de los huevos colorante en vez de blancos), un mdo pequeño e inconspicuo que mantienen limpio tragan�o las cáscaras vacías y toda la excreta (conducta excepCIOnal entre las palomas), y también los períodos extre�ada mente cortos de incubación y anidación. Los desphegues de distracción con frecuencia prolongados de la pareja, o las"lesiones simuladas" pueden alejar los enemigos fuera del alcance de los huevos o de los polluelos. Sin embargo, de diecisiete nidos de éxito conocido, sólo cino o 29,4 % se libraron de los ataques de los depredadores. Skutch, A . F. 1949. Life history o. the ruddy quail-dove. Candor 5 1 :3- 19. �tmore, A . 1968 . The birds of the Republic of Panamá, part 2. Smithsonian Mise. Coll., vol . 150.
Herpetotheres cachinnans (Guaco, Laughing Falcon.) A. F. Skutch
El plumaje y la voz hacen que este gavilán fornido, de cortas alas cortas y larga cola, sea muy fácil de recono cer (jig. l0.35). En ambos sexos el plumaje dorsal y el de las alas es café oscuro, y la cola es negruzca, cruzada por cuatro o cinco franjas anchas blancas. La .cabeza, extre madamente grande, y todas las partes de abajo son bl�ncas, o casi todas de este color, excepto por una ancha mascara negra que cubre las mejillas y se extiende lhasta la parte trasera del cuello. El nombre vemacular"'guaco" es una buena reproducción de su fuerte vocalización que se oye desde lejos, repetidamente, suena como ya-ca, ya-ca, es un sonido "hueco" misterioso, especialmente cuando se le oye de noche. (Este llamado a veces se confunde con el del halcón collarejo del bosque Micrastur semitarquatus, que es más bien similar en tono pero de diferente fraseología). El rápido ja-ja-ja, que suena como una débil risa h�mana, se oye con menos frecuencia porque es menos estrIdente. Otras veces, su canto suena como jau-jau-jau, y jau-jau, y yac-yac; y a distancias cortas se oyen notas bajas guturales. El guaco se encuentra, en bosques húmedos y en regiones boscosas desde el norte de México hasta el norte de Argentina y en Centroamérica en ambas costas hasta más (raramente) cerca de 1 ,800 m. Es un ave de vuelo lento, que, a menudo, se ve a la orilla del bosque o en claros, perchando conspicuamente en un tocón o rama; donde no se le persigue, a menudo se le puede observar largos ratos. Desde su alto mirador, escudriña la maleza o hierba bus cando las serpientes que son, con raras excepciones, su único alimento. Al divisar una, ataca de picada con gran fuerza y al atraparla lo primero que hace es arrancarle de un sólo tajo la cabeza, una sabia precauCión, puesto que las
Fig. 10.15 Herpetotheres cachu,1IQ1JS: Con pichón emplumado en el hueco de un árbol grande del bosque. Costa Rica (Dibujo de A. F. Skutch).
593
AVES serpientes corales y otras especies venenosas están inclui das en su dieta. Ocasionalmente, cae sobre una serpiente demasiado grande para ser subyugada y apresuradamente se retira. Por lo general, sin embargo, se alza con la víctima decapitada y la transporta horizontalmente entre sus garras para devorarla en una percha alta, o quizás llevarla a su nido; muy raramente atrapa roedores pequeños. Los pocos registros de anidación sugieren que el guaco prefiere un hueco amplio, a gran altura, en un árbol grande ifig. l 0.35), pero en regiones donde las condiciones no son las deseadas, puede usar un hueco en un risco o el nido voluminoso y abierto de un halcón o caracara. Apa
rentemente, el guaco pone un único huevo grande, pro fusamente moteado por manchas café. Siguiendo un guaco que llevaba una serpiente, des cubrí un nido en un hueco a cerca de 30 m de altura en un árbol inmenso, en el borde el bosque, en el Valle de El General. En este nido había un único polluelo, cubierto por
una peluza colorante, y que ya tenía una máscara negra como la de sus padres. Todo el día, uno de ellos, probable
mente la hembra, lo cuidaba, ya sea de pie a la entrada o vigilando desde una rama cercana. Cada mañana y tarde, el otro llevó una culebra decapitada y se la entregó a su compañero, quien la colgó sobre una rama alta mientras que ambos entonaron un fuerte y prolongado dueto que parecía un himno de victoria. A menudo y después de una larga espera, la hembra compartió la carne de la serpiente con su pichón. Una tarde, un tolomuco (Eira barbara) trepó por el tronco; antes de que yo pudiera espantarla, esta gran comadreja mató al pichón, sin embargo, la espanté antes de que pudiera comérselo. Retomando a su nido después de un intervalo, la madre quien había visto al mamífero ascender a su nido sin poder ayudar, devoró a su polluelo antes de que su compañero regresara con la serpiente de la tarde. El guaco beneficia a todas las aves pequeñas, comiéndose las culebras que tanto depredan sus nidos, y al hombre matando las serpientes venenosas.
Skutch , A. F. 1 97 1 . A naturalist in Costa Riea. Gaines ville: University of Florida Press. Wetmore, A . 1 965. The birds of the Republic of Panamá, part 1 . Smithsonian Mise. Coll. , vol. 1 50.
lridoprocne albilinea (Golondrina de rabadilla blanca, Golondrina, Mangrove Swallow) R. Ricklefs La golondrina de rabadilla blanca, es un miembro pequeño (13- 1 6 g) del grupo de golondrinas Tachycineta
Iridoprocne, cuyos representantes en los Estados Unidos son l. bicolor (golondrina de árbol) y T. thalassina (golon drina verdeviolácea). Esta golondrina está distribuida a lo largo de las tierras bajas costeras de Centroamérica, desde
594
Sonora y Tamaulipas, en México, hasta el este de Panamá. Hay una población aislada en el noroeste de Perú. Estas golondrinas forrajean en áreas abiertas, gene ralmente justo sobre la superficie de lagos, ríos grandes y
bahías, en ocasiones sobre pantanos y praderas abiertas, y raramente sobre el dosel de bosques que bordean las mayores corrientes de agua. Las golondrinas comen
pequeños insectos voladores, que cazan al vuelo. La mayor parte de su dieta probablemente consiste de adultos de especies de insectos con larvas acuáticas, aunque los estómagos de dos individuos colectados por Henry Hespenheide en Guanacaste, Costa Rica, en julio de
1968
contenían hormigas voladoras, otros himenópteros, homópteros, abejones en aproximadamente ese orden de abundancia. Las golondrinas de rabadilla blanca anidan durante la estación seca y en la transición entre las estaciones seca y lluviosa. En Panamá central, ponen los huevos entre enero y abril, y los jóvenes pueden ser alimentados hasta julio. El inicio de la cría esta marcado por la dispersión de las bandadas, compuestas normalmente de cuatro a varias docenas de individuos; aparentemente son monógamas. Las parejas defien�en los sitios de sus nidos y posible mente territorios extensos de alimentación. Los nidos están muy espaciados, a menudo en huecos o grietas en árboles o tocones que emergen del agua, pero en la actuali dad generalmente colocan los nidos en edificios, postes del alumbrado, etc., y se adaptan con facilidad a las cajas-nido. La nidada normal es de tres a cinco huevos, la incubación dura 16 días, y los jóvenes permanecen en el nido entre 3 y 4 semanas. El éxito de la anidación tal vez dependa de la disponibilidad de alimento, que puede aumentar conforme progresa la estación. Los jóvenes que nacieron tarde en la estación de anidación en Panamá en 1 968 fueron mucho más pesados que aquellos de crías tempranas ese mismo año. La tasa de anidación de los adultos está regida por el ambiente termal, particularmente a la humedad y la radiación solar. En tardes calientes, asoleadas y húmedas los adultos vuelan cerca del 50% del tiempo, comparado con cerca del 1 00% poco después del amanecer y antes del anochecer. Quizá el vuelo esté limitado por la tasa de evaporación refrescante. Aparentemente, las observaciones de una pareja de golondrinas en la Isla de Barro Colorado, Panamá, sugie ren que los adultos subdividieron su área de alimentación de acuerdo con la disposición de alimento capturado. Cuando estuvieron alimentando sus pichones, los adultos se alimentaron cerca del nido y cuando estaban forra jeando para sí, restringieron sus actividades a áreas de 200-
300 m del nido.
Después de emplumar, los jóvenes permanecen dentro del área de anidación de los padres durante 20-25 días y son alimentados, a una razón, gradualmente, decre ciente, por lo menos, durante otros 10 a 1 5 días. Si la
primera cría tiene éxito, puede seguir una segunda nidada cerca de un mes después que los primeros abandonan el nido (un ciclo total de anidación de 70 días). Probable
mente, no crían más de dos nidadas en el afio.
USTA DE ESPECIES
Después del final de la época de anidación, las golondrinas de rabadilla blanca se congregan en pequeñas bandadas y no migran a distancias largas, aunque no hay información sobre la extensión de su dispersión local cuando no están anidando. No se conocen los factores inmediatos y últimos que estimulan el inicio y fin de la época de anidación. Pocas especies de aves explotan el hábitat aéreo en el que forrajean las golondrinas de rabadilla. Los mosqueros se alimentan más cerca de la ribera, y princi palmente consumen presas mayores. Los martines vue lan más alto sobre la superficie y quizá capturen presas mayores. Las libélulas, las golondrinas y las avispas pueden competir por sitios de anidación. Los depreda dores, posiblemente, incluyen accipítridos y tanto serpien tes como mamíferos, pueden tener acceso a algunos nidos.
RickJefs , R. E. 1 97 1 . Foraging behavior of mangrove swallows at Barro Colorado Island. Auk 88 :635-5 1 . . 1 976. Growth of birds in the humid, New World tropics. Ibis 1 1 8 : 1 79-207 . ---
Jacana spinosa (Jacana Centroamericana, Mulita, Cirujano, Gallito de agua, Northern Jacana)
(foto T. Mace).
D. A. Jenni
Dondequiera que uno encuentra vegetación acuática flotante en Costa Rica, en lagos, pantanos, estan ques, represas o en ríos, se puede encontrar la jacana norteña o americana anidando ifig. 10.36). Cuando está caminando, su cuerpo café borgoña, el cuello y la cabeza negruzcos, son algunas veces, asombrosamente, crípticos. Parches amarillo brillante -pico, espuelas carpales, y un zarzo en la frente- contrarrestan el aspecto críptico. Cuando una jacana extiende sus alas en despliegue o en el vuelo, revela plumas primarias y secundarias amarillo brillantes (algunas veces amarillo limón). Estos llamati vos colores hacen que las aves sean, súbitamente, cons picuas y son análogos a los relampagueantes colores de las alas de los saltamontes. Aunque viven en vegetación acuática flotante en todo el territorio de Costa Rica, anidan en su mayoría en áreas estacionalmente inundadas en Gua nacaste, y anidan aquí y en otras localidades con dos marcadas estaciones, durante la estación lluviosa después que los niveles de agua comienzan a subir (Jenni 1 982). Cuando los niveles del agua se mantienen bastante cons tantes todo el año, pueden anidar en cualquier mes, como en el estanque del CATIE (IICA) cerca de Turrialba (Jenni y Collier 1972). Aun donde anidan todo el año hay definitivos, pero temporales e irregulares picos en la ac tividad de anidación. Esos picos, a diferencia de los de Guanacaste, no son, obviamente, controlados por los pa trones de lluvias.
Todas las especies en esta familia circuntropical (Jacanidae), tienen dedos grandemente elongados como una adaptación para caminar, alimentarse, y anidar en plantas acuáticas flotantes. El nido, construido sobre el agua, es una simple plataforma hecha de cualquier vegetación que esté disponible cerca del sitio, simple mente recogen tallos y hojas que compactan; no hay movimientos complejos de tejido. Aunque los movimien tos de construcción del nido son conspicuos, el nido, en sí, varía dede una ligera acumulación a una modesta pila de plantas acuáticas. En algunos lugares con poca vege tación flotante, pueden limpiar un área de un metro o más alrededor del nido, que es temporalmente conspicuo. La nidada es de cuatro huevos y las pérdidas en el nido son muy grandes, en algunos años el 100% de los nidos se pierden. Las gallinas de agua roban los nidos de las jacanas, y los niveles altos de las aguas, y los nidos flotantes inestables tal vez causan muchas pérdidas, pero la mayor parte de las pérdidas son inexplicadas. En las jacanas, los típicos papeles de los sexos son al reverso de los de las demás aves. Los machos construyen totalmente el nido, incuban y cuidan de los polluelos y algunas veces los cargan bajo sus alas, especialmente, durante las lluvias fuertes (Jenni y Betts 1978). Las hembras hacen algunos movimientos de construcción del nido (aparentemente con propósitos de despliegue sola mente) y en ocasiones "montan guardia" en la vecindad de
595
AVES Las hembras'proveen nidadas de reposición, hacen de centinelas y atacan los posibles depredadores. Los lazos de la pareja perduran y las hembras ponen segundas nidadas para los machos cuando los polluelos alcanzan de 12 a 16 semanas de edad. El sistema poliándrico se basa en la interacción entre el macho y la hembra. Los machos forman los lazos de pareja comportándose subordinada mente hacia cualquier hembra que sea capaz de excluir a todas las otras hembras de su territorio. El número de machos por cada hembra varía estacional, anual y lo calmente, y en respuesta a cambios en la calidad del hábitat, con respecto al tamaflo de territorio del macho. En
los polluelos mientras que los machos se alimentan en otra parte. Los jóvenes precoces nunca son alimentados por los adultos sino que tienden a alimentarse más rápidamente cuando los acompafla un macho. Los polluelos jóvenes abandonados mueren de hambre. Los adultos proveen importantes servicios contra los depredadores, defendien do a los polluelos de las gallinas de agua, tortugas, caima nes, y humanos. El comportamiento antidepredador in cluye fuertes y estridentes vocalizaciones. La mayoría de los despliegues son acompaflados de vocalizaciones con spicuas (Jenni, Gambs, y Betts 1974). A menudo, se ven las jacanas alimentándose en
Turrialba, el promedio a largo plazo es de 2 a 3 machos por campos inundados de cafla de azúcar, en pastos, y en hembra, aunque casi siempre hay una o más hembras praderas lejos de hábitats aptos para la anidación. En Tu monógamas presentes. En Guanacaste, la razón aumenta rrialba hay, a menudo, tantas aves desarrolladas y plumaje desde uno al comienzo de la época de anidación hasta 2,5 maduro que no están anidando, descansando en el lago y machos por hembra antes de que la vegetación se vuelva alimentándose en prados cercanos (incluyendo un campo de futbol) como las hay anidando en el lago. Las jacanas demasiado densa para posteriores observaciones. Aunque los machos algunas veces incuban huevos se alimentan, principalmente, de insectos cosechados en la y sacan polluelos que sin duda so.n genéticamente suyos, la superficie de la vegetación, pero es frecuente que se ali paternidad es, a menudo, incierta. Las hembras pueden menten de los óvulos y semillas tiernas de ninfeas o lotos. Los cuatro huevos son puestos a razón de uno por día copular hasta con cuatro diferentes machos dentro de solo (aproximadamente cada 24,S a 25 h), Y la incubación una hora, es evidente que algunas hembras copulan, más efectiva, aproximadamente de 28 días, no comienza sino a menudo, con el macho que recibe la nidada que con otros cuando la nidada está completa. Las hembras, a menudo, machos. Aunque la paternidad no está garantizada para comienzan a poner unas segundas nidadas o a reponer machos poliándricos, casi siempre hay una certeza que ese nuevos de 7 a 1 0 días después de completar la primera macho haya engendrado los polluelos. La copulación es nidada. El intervalo mínimo entre cada nidada que se haya conspicua; la monta dura hasta un minuto o más, aunque el contacto cloacal dura solo 2 ó 3 segundos. registrado es de 4 días. Los huevos son bastante peq ueños (x 7,9 g) comparado con el peso de las hembras anidantes (x 160,0 g), las que promedian cerca del 75% más Dado que las tasas de anidación, empollamiento y pesados que los machos (x 9 1 .4 g). El tamaflo mayor de abandono del nido son muy bajas, no ha sido posible las hembras, se cree que es una adaptación para aumentar probar adecuadamente la hipótesis de que las hembras con el tamaflo de la nidada, en vista de la alta pérdida de más machos tienen más éxito en criar más hijos. huevos, es, probablemente, también, el resultado evolu (Hipótesis de la ventaja de la hembra) o la hipótesis de que tivo de competencia intrasexual de las hembras. Las los machos que "comparten" su hembra con otros machos hembras dominan a los machos en la mayoría de las tienen más hijos que machos monógamos (hipótesis de la situaciones sociales. La partida de hembras invasoras en ventaja del macho). El que el número de machos por cada hembra sea una consecuencia directa de la interacción respuesta a los despliegues de un macho territorial, es, qui entre hembras y el que los machos no jueguen ningún zá, porque el despliegue del macho, simultáneamente, papel en determinar si las hembras monógamas o anuncia su estado de emparejado. El sistema de apareamiento poliándrico de la jacana poliándricas ocupan su territorio, va en contra de la norteña es el ejemplo mejor conocido de poliandria si hipótesis de la ventaja del macho. No hay pruebas para apoyar la hipótesis de que la poliandria en lajacana norteña multánea (Jenni 1 974). Cada macho defiende un pequeño =
=
=
territorio de alimentación y anidación del que excluye a todos los demás machos. Cada hembra defiende los terri torios adyacentes de uno a cuatro machos contra de todos los intrusos coespecíficos, incluyendo los machos vecinos con quienes tiene lazos simultáneos. Aunque el estable cimiento inicial de relaciones poliándricas a veces es con secutivo en Guanacaste, los lazos entre una hembra y sus
es una consecuencia de una razón de sexos desviada. Costa Rica es el límite sur de la jacana norteña* y la jacana del sur (J. jacana) se encuentra desde el centro de Panamá y jacana negra aparentemente es el equivalente ecológico de la forma norteña y, aunque es poco conocida, es muy similar en cuanto a comportamiento y organización social (Osborne y Bourne 1 977). En Panamá, las jacanas
machos persisten a través de la época de anidaciÓn. En Tu
son negras, aunque las de las partes más sureñas de su ámbito son café claro similar a las del norte. Las formas sureñas y norteñas se traslapan a lo largo del lado Pacífico del Oeste de Panamá y el extremo sur de Costa Rica.
rrialba, los lazos persisten indefinidamente, o hasta que se cambian algunos individuos. En otros sistemas poliándri cos de aves, las hembra típicamente abandonan los pri meros machos, los que incuban y crían solos a los pollue los. En la jacana norteña, las hembras no abandonan .a los machos después de poner los huevos, sino que continúan en su compaflía y vigilan las actividades territoriales.
596
*
N. del E. La jacana norteña se conoce también de Panamá occidental y es frecuente en las lagunas cercanas a David.
USTA DE ESPECIES Aunque hay pocas jacanas en el área, es posible que las dos especies pueden entrecruzarse (Betts 1 973). Sin embargo, los supuestos híbridos podrían ser inmaduros de la fonna sureña. Este problema permanece sin estudiar, y la posición de estas jacanas en esta región quedaría sin re solver. En Africa hay dos jacanas, una en la India y sur de Asia, que traslapa con la jacana cola de faisán (Hydropha sianus chirurgusJ, que habita hacia el norte hasta Peking. Hay otra especie en el norte de Australia.
Betts , B . J. 1 973 . A possible hybrid wattled jacana X northem jacana in Costa Rica. Auk 90:687-89. Jenni , D. A. 1 974. Evolution of polyandry in birds . Am.
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79:98- 105.
Mionecles oleaginea (Mosquerito Ojeroso, Mosquero ocráceo, Tontillo, Ochre-bellied Flycatcher)* T.W. Sherry Skutch ( 1960) hábilmente describió el poco llama tivo plumaje de este Mosquerito (Mionectes oleaginea, Tyrannidae) que es esencialmente verde oliva con un
pecho peculiar inferior y abdomen amarillo ocre. Se. le distingue fácilmente, sin embargo, por su hábito de sacudir un ala a la vez sobre su espalda. Los tiránidos, en general, son conocidos por una espectacular radiación adaptativa durante el largo período cuando Sur América estaba ais lada de otros continentes (Keast 1 972). Aunque hay muchos "mosqueritos" omnívoros, este mosquerito es un producto particularmente poco común de esta radiación, por ser esencialmente frugívoro (ver adelante). Meyer de Schauensee ( 1966) reconoce tres especies de Pipromor pha y dos de Mionectes. Uno encuentra el mosquento ocráceo en bosques profundos, arboledas y orillas poco densas, y en claros *
N. del E. Pipromorpha, de algunos autores. tontillo se aplica a Elaeniaflavogaster.
Estrictamente,
adyacentes cuando hay frutos a la disposición (Skutch 1 960; Slud 1 964). En la Amazonia, donde es ampliamente simpátrica con su congénereM. macconnelli, sin embargo, M. oleaginea es raro que habite dentro del bosque primario (Willis, Wechsler, y Oniki 1 978). M. oleaginease encuen tra desde el Sur de México hasta Perú, B olivia, y Brazil así como en Trinidad y Tobago (Meyer de Schauensee 1966). En Costa Rica es común desde las tierras bajas de ambas costas hasta cerca de los 1 .500 m de elevación (Slud 1964), pero es más abundante en las tierras bajas. Dentro del bosque se le encuentra en el sotobosque, excepto cuando en ocasiones acompaña una bandada mixta de especies
hacia niveles más altos (Slud 1 964), aunque por lo general son solitarios. Aunque fundamentalmente es frugívoro, esta ave come algunos insectos (Skutch 1 960; Haverschmidt 1968; Hespenheide, datos sin publ.). M. oleaginea come una gran variedad de frutos: muérdago (Loranthaceae), Zan thoxylum, Alchornea, y Siparuna (Skutch 1 960); Fara mea, Heliconia, Cephaelis, algunas Araliaceae, Araceae, Palmae (F. Stiles, como pers.); y Clusia y Melastomataceae (Sherry, datos sin publ.), por lo que su pico no es ancho
como el de la mayor parte de los mosqueros aunque es casi tan profundo como ancho. El tontillo ojenido carece de los rictales que caracterizan a la mayoría de los mosqueros insectívoros (v.g. , de Terenotriccus erythrurus, el mosquerito colirufo). Este mosquerito es más parecido a los saltarines (pipridae) y a los colibríes (Trochilidae) que a la mayoría de los mosqueros, debido a la total liberación de los machos de sus deberes como padres. Estas aves dependen mucho de frutos y néctar, recursos que encuentran y recogen fácilmente las hembras. Tanto Skutch ( 1976) como Willis, Wechsler y Oniki ( 1978), argumentan que la fuerte depredación en el nido entre algunos frugívoros y nectarívoros tropicales ha obligado a las hembras a alejar a los machos de los sitios de anidación. Los machos podrían también competir con las hembras por alimentos cerca de los sitios de anidación (Willis, Wechsler y Oniki,
1 978). Especialmente si sus recursos quedan sin defender, entonces los machos "liberados" podrían mejor incremen tar su eficacia a través de la autopublicidad (Emlen y Oring, 1977; Bradbury, 198 1 ) . Los machos solitarios
despliegan para atraer hembras hasta siete meses del año (marzo-setiembre en Centroamérica) en una lisa de l O a 30 m de diámetro, usando muchas perchas, usualmente den tro de 1 5 m del suelo (Skutch 1960). Las hembras, atraídas por los cantos poco musicales y repetitivos de los machos, copulan y se retiran para criar los jóvenes solas; el sistema de apareamiento es promiscuo. Las "asambleas de cortejo explosivas",
una
situación intermedia en la evolución de las asambleas de corlejo (Bradbury 1981), describen mejor la dispersión de los mosqueritos ojenido machos. Los machos despliegan en forma similar a las especies en las asambleas de cortejo, y aunque ocasionalmente fonnan asambleas locales (yo he observado al menos seis machos en despliegue dentro de cerca de 0,5 ha en Finca La Selva, Costa Rica; ver también Willis, Wechsler y Oniki 1 978), a menudo están tan
597
AVES ampliamente dispersos que no se oyen uno al otro. La liberación del macho de los deberes hogareflos es una condición necesaria aunque no suficiente para la formación de la asamblea de cortejo y su mantenimiento (Bradbury 1 979). De manera geométrica, los machos virtualmente nunca se deben beneficiar del despliegue comunal (v.g., en asambleas de cortejo); sólo la dispersión de las hembras, en particular en ámbitos hogareflos gran des harían que la agrupación fuera la mejor estrategia para los machos, puesto que las hembras preferirían grandes
concentraciones de machos (Bradbury 1 979). Los factores ecológicos que determinan el tamaflo del ámbito hogarefio
de la hembra -por ejemplo, dispersión y abundancia de frutos- no se conocen pero, se supone que son variables, puesto que la dispersión de machos varía localmente. Los mosqueritos ojenidos son, sexualmente, monomórficos tal vez por estar ausente la selección sexual que operaría en una asamblea de cortejo. (Emlen y Oring 1 977). Skutch ( 1960) describe la anidación y cría en detalle. Las hembras construyen nidos colgantes (hasta 4 m de altura) en forma de pera de un bejuco, rama pequefia, o raíz aérea, generalmente a la orilla de una quebrada y muy cerca de un soporte sólido o tocándolo como un árbol o banco musgoso. En Centroamérica, frecuentemente disimulan la localización del nido con musgos verdes brillantes o hepáticas; M. macconnelli construye nidos que son similares a los deM. oleaginea excepto por el camufla je (Willis, Wechsler, y Oniki 1 978). Las hembras son tímidas cerca del nido y el período de incubación de 19-21 días es similar al de otros mosqueros con sitios de anidación relativamente seguros (colgando y/o al Iado de 'una corriente). El tamafio de la nidada es de 2,7 huevos en M. oleaginea (N 23; Skutch 1 976) y 3 en M . macconnelli (N 9 Willis, Wechsler, y Oniki 1978) alto para ambos casos de especies con nidos colgantes. Las hembras alimentan los pichones por regurgitación. No se conoce la cantidad de insectos que consumen las hembras mientras están poniendo y alimentando a sus polluelos aunque la tasa de crecimiento de los de M. macconnelli es baja para la familia (Willis, Wechsler y Oniki 1 978), lo que sugiere una menor insectivoría y mayor frugivoría en relación con otras especies de mosqueros.
Bradbury, J. W. 1 98 1 . The evolution of leks . In Natural selection and social behavior, ed. R . D . Alexander and D. TInkle, pp. 138-69. New York: Chiron Press .
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=
=
En Costa Rica, M. olivaceus, de elevaciones medias, es esencialmente un análogo de M. oleaginea, excepto que el primero por lo regular migra a las tierras bajas cuando no está anidando (p. S tiles, com. pers.). M. olivaceus es tal I vez más insectívoro que M. oleaginea aunque también consume frutos pequefios (v.g., Trema, Melastomataceae, Heliconia, y Urera -F. G. Stiles, como pers.). Este anda en bandadas más que el mosquerito ojenido y sus hábitos de anidación son similares a los de
M. oleaginea,
pero
puede ser monógamo según las observaciones de ambos sexos en el sitio del nido (p. G. S tiles, como pers.).
Snow y Snow ( 1 979) han publicado un excelente artículo que trata sobre la historia natural y el sistema social de estos mosqueritos en Trinidad, y es en su mayoría complementario aunque más exhaustivo que ésta mi pre sente contribución.
598
Monasa morphoeus (Monja Cariblanca, Julío, White-fronted Nunbird) T. W. Sherry La monja cariblanca (Monasa morphoeus) es un miembro prominente y conspicuo de la avifauna costa rricense. Tan temprano como en 1863, Bates anotó, en su Naturalista en el Río Amazonas, lo sociales y activas que eran las monjas cariblancas en contraste con los otros bucónidos (Bucconidae), que se caracterizan por un "tem peramento aburrido e inactivo". El cuerpo de M. mor phoeus es uniformemente gris con cerdas faciales blancas alrededor del pico (de aquí lo de "monja") y un pico rojo coral conspicuamente grande. Las monjas cariblancas y los jacamares, sus parien tes cercanos, pertenecen al orden de los Piciformes, igual que los carpinteros, tucanes y capitónidos, aunque algunas autoridades consideran a los bucos y jacamares más cer canamente emparentados con los Coraciiformes (ver la
discusión del jacamar, Galbula ruficauda). Como casi todos los bucos, las monjas cariblancas son estrictamente depredadoras carnívoras, de "acecho" de insectos y pequefios vertebrados. Tales depredadores están limita-
LISTA DE ESPECIES dos a las tierras bajas tropicales (Orians 1 969; Croxall 1977), y los bucos son Neotropicales. La familia Bucco nidae incluye diez géneros, y Monasa cuatro especies (Meyer de Schauensee 1 966). La mayoría de los bucos están construidos siguiendo el modelo deMonasa: cabeza grande, pico fuerte y cuerpo pesado. (Chelidoptera tene brosa (ala de golondrina), es, sin embargo, diferente (se encuentra únicamente en Sur América; ver Burton 1976
para la discusión de su comportamiento de forrajeo, preferencias de alimento, y morfología). Además de Monasa, Costa Rica tiene bucónidos de géneros Malaeop tila, Notharchus, y Micromonaeha. La monja cariblanca es uno de los más grandes, pesando justo sobre los 100 g. No sólo es social, encontrándose en grupos de hasta diez o más individuos,
también es bastante manso y a menudo muy vocal. Su postura es erecta, y sacude a menudo la cola hacia atrás, que luego vuelve suavemente a su posición vertical, espe cialmente cuando el ave está excitada.
I
Las monjas cariblancas son básicamente aves de bosque y llegan al suelo en áreas abiertas (Slud 1964). Se encuentran desde el sureste de Honduras a Bolivia y desde el sureste del Brasil, y en Costa Rica desde las tierras bajas hasta justamente sobre los 300 m (Slud 1964), aunque yo los he visto sobre los 750 m de elevación en Cerro Pirre, Provincia de Darién, Panamá. Sherry y McDade ( 1 982) discuten los mecanismos de selección de presa y su manejo en las monjas cariblan cas. En general, estas aves parecen mejor adaptadas a la depredación sobre Orthoptera hasta cerca de 6 g de masa, aunque ellos incluyen una variedad de insectos en sus dietas. Los ortópteros son relativamente fáciles de atrapar y de sostener, y las monjas cariblancas pueden "manejar los" tan fácilmente como a cualquier presa, aunque re quieran hasta de 12 min de manipulación continua antes de tragárselas. Aunque arrebatan la mayoría de las presas sobre la vegetación mientras que las aves están en vuelo, cazan fácilmente insectos voladores. Yo las he observado capturar, en la naturaleza, larvas de lepidópteros, coleópteros, y una gran variedad de ortópteros (Fas mátidos, tetigónidos, blátidos, grílidos y mántidos). En situaciones experimentales, han comido neurópteros
(coridálidos), homópteros (fulgóridos), hemípteros (pentatómidos), y vertebrados (lagartijas Anolis). Skutch (1972) los ha visto alimentándose también de odonatos, arañas, milpiés, y ranas pequeñas. Así, las monjas cari blancas consumen una amplia variedad de alimentos pero pocas presas ágiles. De presas que se les ofrecieron en experimentos las monjas cariblancas rechazaron algunos coleópteros quizás por razones físicas (cerambícidos, escarabajos, elatéridos, y los enormes bupréstidos Eu ehroma gigantea), o por razones químicas (?) (pasálidos); los ortópteros por razones físicas (solo gran tamaño en tetigónidos y razones químicas (aposemáticos, o miméticos; fasmátidos y acríoidos). Una gran cicada (3g), escapó exitosamente de una monja cariblanca tres veces porque el ave no podía sostenerla. Por otro lado, las monjas
cariblancas
consumieron
pentatóm idos
aposemáticos, fulgóridos, y larvas de lepidópteros, todos de los cuales eran claramente de sabor desagradable por su manejo díficil y por los largos ratos que se requieren en la limpieza del pico. Una monja cariblanca capturo cuatro fulgóridos (Enehophora sanguinea) en rápida sucesión, de modo que no se puede decir que fue por "error". Obvia mente, la poca palatabilidad no es un fenómeno ex cluyente; quizá hay algún depredador que consume o
consumirá casi cualquier clase de presa.
Las monjas
cariblancas probablemente tienen dificultades al atrapar
algunas presas (Lepidóptera, Díptera), tampoco pueden atrapar algunos insectos de la vegetación que en otras circunstancias podrían manipular fácilmente (Orthoptera de patas largas). Así, los factores que afectan la selección de presas son diversos, a la vez que los insectos se valen de varias estrategias para defenderse de aves como las monjas cariblancas, tales como: tamaño y forma, resistencia de las extremidades, dureza y redondez, golpes súbitos y chirri dos, sustancias químicas nocivas o imitación de insectos con características indeseables, como vuelo evasivo, y coloración protectora. Muchos ortópteros tienen espinas agudas, mandíbulas fuertes y varias protuberancias. Uno puede entender mejor algunas características morfológicas de las monjas cariblancas en el contexto de la manipulación de tales presas una vez que hayan sido capturadas. El pico es macizo y mucho más profundo que ancho, especialmente hacia la punta; gastan mucho tiempo triturando la presa y golpeándola hasta que está lo suficientemente suave para tragarla. Las monjas cariblancas y muchos bucos tienen grandes cabezas y picos con punta de garfio para triturar y sostener la presa. El tiempo de manipulación de las diferentes presas individuales del mismo tamaño y taxón es similar, y cuando se controla la forma del cuerpo, el tiempo de manipulación se convierte en una función cre ciente y poderosa de la masa de ia presa. La mayoría, aunque no todos los bucos, tienen un sistema sofisticado de cerdas duras alrededor del pico, que protegen casi to talmente las partes suaves de la cabeza contra los insectos fuertemente armados o venenosos. El largo pico de las monjas cariblancas puede ayudarles a extraer o agarrar la presa en la vegetación o puede ayudarlas a sostener insec tos grandes durante la manipulación. En resumen, la selección y manipulación de las presas implica una relación compleja coevolutiva de una muy amplia gama de cualidades de comportamiento y de rasgos morfológicos tanto de los depredadores como de las presas. Una de las defensas importantes de los insectos grandes es, por supuesto, permanecer inmóviles y escon
didos, y una táctica de los depredadores de acecho es esperar a que estos insectos se muevan y se revelen. Yo he
visto una monja cariblanca volar directamente hacia el tronco de un árbol desde una distancia de cerca de 20 m y capturar un tetigónido café en un bosque bien som
breado. Algunas veces es difícil, sin embargo, para los insectos permanecer inmóviles cuando una gran bandada de aves o un enjam bre de hormigas guerreras atraviesa un
área.
Las monjas cariblancas casi siempre viajan con
599
AVES grandes bandadas de especies mixtas que contienen ca ciques (Cacicus uropygialis), trepadores (Xiphorhynchus lachrymosus, v.g.), carpinteros canelos (Celeus loricatus), pihas rojizas (Lipaugus unirufus), plañideras rojizas (Rhytipterna holerythra), y varias especies de trogones. La función de batir, en donde los miembros de la bandada inadvertidamente descubren insectos, es tal vez una im portante atracción para las monjas cariblancas (ver también Charnov, Orians, y Hyatt 1976). Estas aves siguen brevemente las hormigas guerreras cuando encuen tran enjambres, capturando los insectos grandes que huyen de las hormigas. También he visto a una hormiga solitarire hacer que un ort6ptero mueva una pata, provo cando así el ataque de una monja cariblanca. ¿Son las hormigas. solitarias lo suficientemente abundantes para revelar la presencia de varios artr6podos en la vegetaci6n y facilitar entonces la estrategia de forrajeo de acecho de algunas aves tropicales? Aunque mi hipótesis es que las monjas cariblancas se benefician de la acci6n de batir de las bandadas de aves para descubrir los insectos de presa, hay pruebas de que unirse a una bandada también reduce la oportunidad de depredación en aves adultas. He observado varios casos de docenas de aves rebatiéndose bajo los árboles, gene ralmente en respuesta a un agudo llamado de uno o de algunos miembros de una bandada. Sin embargo, no he visto un depredador en estos casos. La evolución de las voces de alarma es teóricamente directa en muchas banda das tropicales de especies mixtas, ya que la mayoría de las especies participantes están representadas por lo menos por dos individuos quizá emparentados genéticamente. Morse ( 1977) hizo una revisi6n de la formaci6n de banda das heteroespecíficas. Skutch ( 1 972) fue la primera persona en describir el comportamiento de anidaci6n de las monjas cariblancas, aunque este trabajo ha recibido poca atención. Lo que observó ayuda a explicar su espectacular comportamiento social. Grupos de aves ("ayudantes en el nido") ayudan a los adultos a alimentar a los pichones, y quizás también en la defensa del nido. Skutch observó casos de tres, cuatro y cinco adultos alimentando los pichones, y los adultos generalmente llegaban de manera simultánea a un nido. Los pichones casi siempre llegan a la boca de la madriguera para recibir el alimento, a menudo en ' respuesta a los llamados de los adultos. Los pichones están por lo general quietos, pero llaman más y son menos prudentes a la entrada de la madriguera cuando están hambrientos -por ejemplo, durante tiempo particularmente lluvioso (Skutch
1972). El nido es común que esté construido cavando 1 1 ,5 m, e n ángulo, e n terrenos planos o con poco declive dentro del bosque primario; he observado a estas aves construyendo un nido en diciembre y he visto a j6venes em pezando a volar en mayo. Skutch informa sobre aves emplumadas al [mal de abril y mayo después de un perío do de aproximadamente de 30 días en el nido. F. Stiles (com. pers.) registr6 dos nidadas dobles. La muda es postnupcial y probablemente dura varios meses. La mayor parte de las aves que he visto en octubre estaban mudando.
600
Los últimos factores ecol6gicos que favorecen el particular sistema social de las monjas cariblancas no se conocen. La gran variedad de comportamientos sociales y la amplia gama de vocalizaciones probablemente están relacionadas con la cooperaci6n dentro de los supuestos grupos familiares, durante la estaci6n de anidaci6n a través de todo el año (Brown 1 978 hizo una revisi6n sobre el tema de la anidaci6n cooperativa en aves). Slud ( 1 964) y Skutch ( 1972) describieron muchas vocalizaciones y un des pliegue espectacular que incluye "ladridos" o "gorgoreos" hasta por 15 min a la vez por aves alineadas en una o unas pocas ramas. Este despliegue es probable que tenga una funci6n territorial (ver Skutch 1 972), y su frecuencia aparentemente se incrementa entre octubre y diciembre, una época del año cuando resurge la actividad de canto en muchas aves (p. Stiles, como pers.). El despliegue es intensamente emocional, las aves se dirigen al sitio donde está el ave que inici6 el canto. La vida social de las monjas cariblancas que puede ayudar a educar a los j6venes reclutas acerca del territorio hogareño, los depredadores y el comportamiento social, puede ayudarles también a aprender qué alimentos deben tomar o rechazar y su manejo. Skutch ( 1972) reporta j6venes practicando repe tidamente el forrajeo volando hacia un adulto y arre batando la presa de su pico; no vio a las aves j6venes forrajeando por sí solas sino hasta por . lo menos un mes después de empezar a volar. La actividad de las bandadas de especies mixtas afecta a m uchos aspectos de la vida de las monjas cariblan� cas incluyendo, creo, sus algo grandes niveles de actividad en relación con otros bucos. En muchas ocasiones las monjas cariblancas desistieron de tomar presas especia les durante mis experimentos y abandonaron el sitio al mismo tiempo que la bandada. Así, sus territorios hogareños pueden estar relacionados con los de las ban dadas, por lo menos fuera de la época de anidaci6n. He observado lo que quizá era la misma bandada visitando repetidamente la arboleda de La Selva (tierras bajas de S arapiquí) todos los días y algunas veces con más frecuen cia. Así, una bandada parece ocupar un territorio hogareño bastante delineado y volver a visitar ciertas partes a inter valos regulares. El ciclo diario puede ser menos formal. Las aves intercalan despliegues sociales y hasta siestas entre los períodos de alimentaci6n más activos. En octubre las he visto caer sobre el pasto en un punto soleado con las alas extendidas -obviamente asoleándose (Skutch 1 972; L. McDade, como per.). Brown , J. L. 1 978 . Avian communal breeding systems.
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Nyctidromus albicollis (Poch ocuate, C hotacabras Cuyeo, Cuiejo, Pauraque)
Campestre,
E. P. Edwards
El cuyeo, un miembro de la familia Caprimulgidae, se encuentra desde el Sur de Texas a través de América Central y el norte de Suramérica (y Trinidad) hasta el no roeste del Perú (oeste de los Andes) y el noreste de Argentina (este de los Andes). Aparentemente es el capri mulgido más abundante en muchas partes de México y Está ampliamente distribuido y es América Central. abundante en Costa Rica, encontrándose en sabanas, arbo ledas abiertas, matorrales, bordes de bosques tierras culti vadas, y claros en bosques húmedos, en todo el país en elevaciones desde el nivel del mar de cerca de 3 .000 m. Es en particular abundante en regiones parcialmente descu biertas, tales como charrales con alguna hierba y terreno desnudo, o en bosques espinosos, abiertos más bien áridos, o a 10 largo de las orillas de estas áreas; y es también muy común donde los bosques o selvas han sido cortados o parcialmente cortados para la agricultura. La especie, en apariencia, no es migratoria aún en la Fig. 10.37 Nyclidromus albicollis: a) Adulto con e� pico abierto. b) porción norte de su ámbito de anidaciÓn. Los residentes de Contenido de la molleja que incluye escarabajos pentatómidos y varios invierno, a menudo, se adentran en arbustos densos escarabajos carábidos pequeños. c) Pata con dedo muy modificado que quizá se usa para peinar los pelos alrededor del pico. Parque Nacional durante la estación en que no están anidando sin embargo, Santa Rosa, provincia de Guanacaste, Costa Rica (fotos D. H. Jam.en). en especial donde los inviernos son relativamente fríos. No está comprobado que inverne, como lo hace uno de sus macho excepto en que la barra del ala es más angosta y el parientes cercanos. Considerablemente mayor que la mayoría de los parche pálido en la cola es mucho más pequeño y gene caprimúlgidos del Nuevo Mundo (se aproxima de 24 cm de ralmente de color pardo. El tono general del plumaje en la longitud), el cuyeo sin embargo, parece ser un típico especie varía desde gris hasta café, con una variedad miembro de la familia. Aunque de color críptico con la completa de individuos intermedios, aparentemente dis mayor parte de su plumaje moteado, vareteado, y man tribuidos en una forma que no puede ser relacionada con la chado de negro, café, gris, y anteado, el macho tiene una variación geográfica. El cuyeo tiene alas largas y pun ancha barra blanca, en cada ala y un gran parche blanco a teadas, una cola más bien larga y ligeramente redondeada cada lado de la punta de la cola. Los parches blancosestán y una boca muy grande (fig. 10.37), aunque el pico es re ocultos a menos 'lue extienda las alas y la cola, de manera lativamente pequeño. Sus patas son más largas que las de que destellan conspicuamente cuando el ave vuela o reali sus parientes cercanos y a ' veces camina y hasta corre za un despliegue de distracción. La hembra es similar al distancias cortas. 601
AVES El cuyeo es nocturno, cantando persistentemente en noches de luna durante la época de anidación y volando desde el suelo o desde una percha en una roca o troza para capturar insectos nocturnos tales como abejones y palomi llas. Wetmore ( 1968) escribió que el "capacho se alimenta en cantidad de abejones, especialmente de escarabaeidos, y también de otros como pasálidos, cerambicidos, elateri dos, y curculiónidos" (ver fig. 10.37). En números mayores que los demás caprimulgidos tropicales, excepto posiblemente los añaperos (jig. 10.38)
(al menos en parte por ser muy abundante), el cuyeo se encuentra también durante el día. Cuando se le sorprende en su lugar de descanso, alza un vuelo errático, y estrepitoso de unos pocos pies sobre el suelo, cayendo
luego en un lugar cubierto a 1 5 ó 20 m de donde despegó. Un observador cuidadoso puede ver generalmente el ave
en el suelo tomando nota de donde aterrizó luego de ser sorprendida, pero, con más frecuencia, el ave volará de nuevo antes que se le pueda descubrir, y se perderá después de dos o tres de estos vuelos.
A mediados de abril el cuyeo es muy común debido a su fuerte y persistente vocalización en las tierras cultivadas y charrales de Guanacaste y es casi tan común en los potreros húmedos, tierras agrícolas y orillas de los bosques en las vecindades de Finca La Selva. En noches especiales, generalmente, cuando la luna está casi llena, y en particular poco después de anochecer y poco antes del amanecer, se puede oír a varios cuyeos llamando en forma persistente desde varias distancias. En noches calmas, se puede oír su canto desde una milla de distancia. Wetmore ( 1 968) al escribir sobre los cuyeos en Panamá, observó que "en algunas ocasiones, al amanecer en enero en La Jagua, por todas partes, el coro fue de un volumen verdade ramente sorprendente." En el sureste de México, en 1 947, "durante las claras noches de luna del 1 al 5 de abril se podría oír grandes cantidades de cuyeos en la Meseta de Monserrat" (Edwards y Lea 1 955). S u canto típicamente representado como per-wi-u o cu-wiir o cu-cu-cu-wiir, suena más como per-shii-uu o per-shii-eren la vecindad de Hacienda La Pacífica, en Guanacaste. En estas ocasiones, las aves se salen de debajo de la densa cubierta de arbustos y árboles o matorrales y perchan en tierras limpias o rocas, ramas caídas o troncos, en campos abiertos, donde pueden ver sus presas de insectos y capturarlos con facilidad. Probablemente el cuyeo, como otros de sus parientes cercanos, por tener los ojos colocados muy arriba en la cabeza, puede ver los insectos sobre su cabeza sin moverla de la posición hori zontal. Con frecuencia, se puede ver que los ojos de los cuyeos a la luz de una linterna, con los faroles de un automóvil brillan de un color intenso anaranjado o casi
Fig. 1O.38 Cho,.deiles mino,.: a) Muerto en la carretera; este páj aro es similar aNyctidromusalbicollis aunque es mucho más aéreo , sus alas son puntiagudas, su cola más corta y tiene w:mfranja bl�ca que atra,?esa la cola b) "Nido" con dos huevos de Nyctidromus alblcolllS en el pISO del bosque. e) Polluelos de N. albicollis en el piso del bosque (estaban acompañadas por uno de sus padres haciendo un engaño de ala rota). Parque Nacional Santa Rosa ProvinciadeGuanacaste, Costa Rica (fotos D. H. Janzen).
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rojos. En estas circunstancias, el observador puede, a menudo, aproximarse a unos pocos pasos de cuyeo o con cuidado puede aun capturarlo con la mano. También, a menudo, se le puede ver en su vuelo de alimentación, un
agitado revoloteo unos pocos pies hacia arriba y posarse luego en el punto de partida o muy cerca de éste (Alvarez
LISTA DE ESPECIES
del Toro 197 1). Cuando se le ve con luz artificial en 13 noche, es de color gris pálido o beige, pero aún entonces los parches blancos alares y de la cola del macho destellan conspicuamente al alzar el vuelo. El nido es una ligera depresión (o menos) en un espacio limpio del suelo (lig. 1 0.38), cerca de , o a menudo directamente debajo de las ramas externas de un arbusto o árbol pequeño. La nidada normal es de dos huevos básicamente rosaduscos o anteados, generalmente moteados, manchados de café rojizo pálido o canela. El macho y 13 hembra incuban en tumos durante el día, pasando hasta de 2 y 3 horas en cada tumo. Skutch (en Bent 1 940) reportó que solo 13 hembra fue observada incubando durante la noche; ambos sexos también crían las jóvenes. Cuando a un adulto que está en incubación o criando se le sorprende en el nido, revolotea sólo a unos pocos metros hasta un escondite o también puede hacer un despliegue de distracción (lig. 1 0.38) Slud ( 1 964) notó tal despliegue "sólo en los machos de brillante patrón blanco� Si está incubando, el macho revolotea como si estuviera herido y aletea desválidamente en el suelo. Si está criando, se arrastra sobre el suelo con sus patas medio encorvadas y medio abiertas, alas como aletas, sacudiéndolas, y hace una gárgara como de rana, todo para atraer la atención hacia sí mismo. Las pichones permanecen inmovilizados aun cuando se les toca y no aparecen en el mismo lugar en días sucesivos". Skutch (en Bent 1 940) observó que los padres devuelven los huevos a su posición original si se les combia de lugar, en contraste al comportamiento atribuido a algunos caprimulgidos de mover los huevosjUera de su sítio original en el nido cuando se les molesta en el nido. Los pichones (lig. 1 O. 38) son alimentados de noche como uno podría esperar, supuestamente, tanto por el macho como por la hembra. Los pájaros jóvenes parecen capaces de caminar con mayor facilidad que la mayoría de los demás caprimulgidos, y en una ocasión unos pichones, de 2 ó 3 días de edad, fueron observados trastabillando a varios metros fuera del nido para recibir el alimento cuando el padre no retomó inmediatamente (Skutch, en Bent 1940).
Alvarez del Toro, M. 1 97 1 . Las aves de Chiapas. Chia pas, Mexico: Gobierno del Estado de Chiapas, Tuxtla Gutiérrez. Bent , A. C. 1 940. Life histories of North American cuckoos , goatsuckers, hurnmingbirds and their allies. U.S. Nat. Mus. Bull. , no. 176. Edwards, E. P., and Lea� R. B. 1 955. Birds of the Mon serrate area , Chiapas. Mexico. Condor 57:3 1 - 54. Slud, P. 1 964. The birds of Costa Rica: Distribution and ecology; Bull. A m . Mus. Nat. Hist. 128: 1 -430. �tmore, A. 1 968 . The birds oftheRepublic of Panamá, part 2. Columbidae (Pigeons) to Picidae (Wood peckers). Smithsonian Mise. ColI. vol. 1 50.
Fig. 10.39 000 cooperi: a) Adulto de ala de adulto extendida Parque Nacional Santa Rosa, provincia de Guanacaste, Costa Rica, (fotos D. H. Janzen). b) Este búho es similar aOtuscholiba pero es menos vareteado, yen O. choliba el margen del disco facial negro es más pronunciado.
Otus choliba
(Sorococa, Estucurú, Tropical Screech Owl) S. M. Srnith
La sorococa o estucUfÚ, (lig. 1 0.39), es una de las lechuzas más comunes en Costa Rica; se encuentra, prin cipalmente, en el Valle Central y montañas cercanas y, en apariencia, no ha sido registrada más abajo de 700 m. Esta lechuza frecuenta áreas semiabiertas tales como plan taciones de café, potreros, y orillas de bosques. Es estric tamen.te noturna y sobre todo insectívora, comiendo gran des saltamontes y esperanzas, así como abejones y polillas, las he visto alimentándose de insectos bajo un farol en una calle en el campus de la Universidad de Costa Rica. Esta es una lechuza pequeña, con crestas auriculares e írises amarillo limón. Sus marcas más distintivas son un disco facial claro prominentemente rodeado de negro y las partes inferiores, uniformemente marcadas con negro y blanco con un patrón de espina de pescado (cada pluma tiene una línea central oscura con tres o más barras cruzadas). La cabeza (excepto por los discos faciales), el lomo, alas, y cola son café moteado y vareteado con anteado oro, y las escapulares están punteadas de banco, dando una línea blanca a lo largo de cada lado sobre el ala. El pico es de color cuerno claro; las patas están empluma das hasta la base (pero no en las puntas) de los dedos. Las crestas auriculares en una sorococa, cuando no se le 603
AVES
molesta, son, generalmente, muy inconspicuas, pero cuando está alarmada las crestas se vuelven prominentes. Por ser tan nocturnas, por lo general se oyen las sorococas, pero no se les ve. Se les oye frecuentemente en áreas residenciales alrededor de los límites de las ciudades como San José. Su llamado más común es un bajo gorgoreo, seguido de dos o más tuus: prrr pu pu. Con menos frecuencia, se oye una fuerte carcajada cuando están volando. Poco se conoce de su anidación en Costa Rica. Los nidos están generalmente en huecos en los árboles; los huevos son blancos y redondeados. Los jóvenes son cuidados cerca de una semana y abandonan el nido cuando tienen aproximadamente 30 días de edad (Thomas 1977). En Costa Rica, los jóvenes estucurús abandonan el nido alrededor de marzo.
Thomas, B. T. 1977. 'fropical screech owl nest defense behavior and nestling growth rateo Wilson Bull. 89: 609-12.
Panterpe insignis (Colibrí Garganta de Fuego,
Fiery-throated Hurnrningnird)
F. G. Stiles Este arrojado y sorprendentemente hermoso colibrí es endémico de las tierras altas de Costa Rica -desde la Cordillera de Tilarán hasta Volcán, Chiriquí. En la Cordi llera Central y la Cordillera de Talamanca Panterpe se encuentra en abundante desde cerca de 2.500 m hasta el límite superior para el crecimiento de los árboles en bosques de robles y hábitats adyacentes. Es común en el extremo norte de su ámbito, el bosque nuboso de Mon teverde a 1.600-1.800 m. El género monotípico Panterpe, puede estar aliado al género andino Metallura (R. Ortiz, como pers. ); si es así, este colibrí es poco común, entre las aves de grandes alturas de Costa Rica, por tener afinidades Suramericanas. En el campo, Panterpe aparece como un colibrí verde lustroso de tamaño mediano (5-6 g) con una cola azul oscuro y un delgado y recto pico (ca. 20 mm). Los colores iridiscentes brillantes son visibles sólo a corta distancia, con buena luz desde abajo y de frente. Estos colores incluyen un parche azul violeta en el pecho, una corona azul brillante resaltada por negro aterciopelado en los lados y atrás de la cabeza, garganta y pecho anaranjado cobrizo, resplandecientes. A corta distancia se puede ver una pequeña mancha blanca debajo del ojo. Las hembras son, definitivamente, más pequeñas que los machos y menos brillantes. Panterpe es también un colibrí muy ruidoso, pues emite una gran variedad de chirridos de tono alto, gorgeos, y chillidos, principalmente, con un tono líquido; parece no haber un canto verdadero. Una nota curiosa de zumbido se oye en encuentros sexuales, antes y durante la cópula.
604
Panterpe es también famoso por ser el colibrí más teroz de las tierras altas. En competencias inte respecíficas, de interferencia por los derechos de alimentación en flores ricas en néctar, Panterpe gana, consistentemente, sobre sus vecinos de tierras altas; Eu genes fulgens más grande (8-10 g), Colibrí thalassinus de tamaño similar (ca. 5g), y el diminuto Se/asphorusflam mula (2,5 g). Su posición alfa en lajerarquía de dominan cia da a Panterpe la habilidad de controlar áreas, ricas en néctar, de cualquier flor que su largo pico puede alcanzar. Fuera de la época de anidación las hembras, al igual que los machos, son capaces de defender los territorios de alimentación en contra de otros colibríes. Panterpe visita una amplia variedad de flores en el Cerro de La Muerte, cerca de diez a quince especies en un mes dado. Tiene una fuerte preferencia por ericáceas epifíticas como Macleania, Cavendishia. y Satyria y la bromelia Theeo phylum (Vriesia) orosiense. Entre otras de las flores pre feridas están Fuehsia spp., ciertas ericáceas (Vaecinium. Gaultheria). Tropaeolum. y Salvia spp. Cuando escasean las flores preferidas, Panterpe visita Centropogon valerii. Mieonia sp., y Rubus spp. El acceso a algunas flores, corola de tubo largo, y que normalmente son visitadas sólo por Eugenes (pico,30-37 mm) también lo son por Diglossa plumbea. el picaflor plomizo. Este pequeí'io paserino (10 g) toma una flor con su ganchuda mandíbula superior y la perfora con su aguda manmbula inferior e inserta la lengua para extraer el polen. Después que Diglossa ha perforado los tubos largos de las flores de Centropogon talamaneen siso Panterpe puede aprovecharse de estas perforaciones para extraer polen; y hasta defender las flores de Centro pogon, ya perforadas por Diglossa contra Eugenes. su polinizador legítimo. Al igual que otros colibríes, Pan terpe tiene a lo sumo poco éxito en la defensa de sus propios territorios contra individuos de Diglossa. que generalmente son furtivos y persistentes, manteniéndose en las partes más densas de las plantas, en donde los colibríes no pueden alcanzarlos. Otros competidores por néctar, en contra de los cuales la agresividad dePanterpe no surte efecto, son los artrópodos, la abeja grandeBombus ephippiatus. y dos especies de ácaros Rhinoseius. Al igual que Diglossa. Bombus puede perforar flores de tubo largo, facilitándole algunas veces el acceso a Panterpe; es un competidor de néctar importante en flores como Gaiadendron y Vaecinium. A menudo, Panterpe puede desalojar por la fuerza a una abeja de su territorio, pero los machos de Eugenes. cuando se están alimentando de Cirsium. son maestros en tales tácticas, a menudo atrapan, la abeja y literalmente la lanzan fuera (operación facilitada por su largo pico). Los ácaros Rhinoseius viven en los nectarios de varias especies de flores, donde a menudo son muy abundantes. Cuando un colibrí inserta su pico dentro de la flor, los ácaros pueden saltar hacia él, invadiendo rápidamente los orificios nasales del ave, para ser transpor tados a otra flor. Panterpe constituye una excelente prueba de la importancia de la disponibilidad de un alimento para determinar la estación de anidación. La mayor parte de las aves en el Cerro de la Muerte, incluyendo los colibríes.
USTA DE ESPECIES
anidan durante la estación seca. Sin embargo,la anidación de Panterpe está íntimamente ligada con la floración de la ericácea Macleania glabra, rica en néctar que, gene ralmente, ocurre entre el fin de julio y noviembre, cuando es más frío, húmedo e inhóspito. Estas asociaciones íntimas entre floración y anidación son comunes entre colibríes y sus flores. El nido de Panterpe es una robusta copa afieltrada de escamas de helechos arborescentes, fibras vegetales, y musgo, decorado por fuera con musgos y líquenes, y sostenido por telas de araña. El sitio del nido está generalmente protegido -bajo un saliente de vegetación densa a sotavento. Como todos los colibríes,la nidada consiste de dos huevos blancos, elípticos, y se desconocen las épocas de incubación y de anidación.
Panterpe es típico de varias especies agresivas dominantes en las que los machos mantienen territorios en sitios de muchas flores durante la estación de anidación. La cantidad y calidad de las flores, que un macho controla, es de gran importancia para atraer a las hembras. Mientras que la mayoría de Mac/eania está localizada en grandes grupos, los machos que controlan varios de estos grupos serán más capaces de atraer a las hembras. Esto sucede, particularmente, en Panterpe, donde, a diferencia de la mayoría de los colibríes, hay una especie de lazo conyugal permanente. Los machos permitirán acceso a las flores a ciertas hembras en su territorio,que defienden contra todos los demás colibríes aunque ellos no lo ocupen; estas hembras anidan cerca del territorio del macho y supues tamente copulan con él. Así la hembra gana un recurso de alimentación "garantizado", el macho tiene una pater nidad "garantizada". El número de hembras con las cuales el macho se puede asociar obviamente depende de la cantidad de Macleania que pueda controlar,por encima de
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occide1)talis (Pelícano Pardo, Buchón, Alcatraz, Brown Pelican)
Pelecanus
R. W. Schreiber y M. B. McCoy
El Pelícano Pardo (Pelecanus occidentalis) lfig. 1 0.40) es una de las aves más populares del Hemisferio
Occidental. Su gran tamaño, su vuelo elegante y su forma que se adapta muy bien a la caricatura, contribuyen a hacer de los pelícanos figuras atractivas a todo lo largo de las costas marinas desde Carolina del Norte hasta el norte de Brasil, en donde las aguas turbias del Orinoco impiden que la especie llegue más al sur. En la costa del Pacífico, el pelícano pardo se encuentra desde el Sur de Columbia Británica hasta Chile meridional. En este extenso árnpito se ha descrito varias razas: P. o. carolinensis se encuentra en ambas costas de Costa Rica (Blake 1977). La fonna grande de la corriente de HumboldtP. o. thagus se consi los requisitos propios para su sostén. dera a menudo como una especie diferente. El macho no participa directamente en la anidación En Costa Rica, los pelícanos pardos son abundantes en sí; no hay información confiable sobre la ayuda directa durante todo el año en la costa del Pacífico, especialmente del colibrí macho. Panterpe juega un papel decisivo en la organización en el Golfo de Nicoya y a lo largo de la costa guanacasteca. de la comunidad de colibríes en elevaciones altas en Costa Existe una sólo colonia de cría en la Isla Guayabo en el Golfo de Nicoya, que en 1972 se calculaba que estaba com Rica. Siendo de comportamiento dominante y de nicho puesta por 150-200 parejas (Stiles y Simth 1977), aunque amplio, Panterpe influencia los nichos de forrajeo de los censos de 1979 indican que hay 480-500 parejas todas las otras especies presentes. Colibrí es efecti (McCoy, datos sin publicar) aunque así fuera, en setiembre vamente relegado a flores que Panterpe usa sólo cuando a octubre y abril a mayo las grandes bandadas o concentra sus flores preferidas son escasas (Centropogon valerii); ciones sugieren que una gran proporción de los pelícanos cuando Panterpe vuelve a esta flor (a menudo en mayo de Costa Rica son emigrantes de colonias mucho mayores, julio), Colibri abandona el área. Eugenes está princi del Golfo de Panamá (Stiles y Smith 1977). En la costa del palmente restringido a flores de tubo largo que Panterpe Atlántico, los pelícanos pardos son mucho menos nu no explota en forma eficiente; esto también ocurren el merosos,aunque se encuentran pequeñas concentraciones sotobosque,considerando que Panterpees abundante en el dosel en el bosque no alterado. Eugenes es, en efecto, un en las bocas de los ríos y esteros. No se conoce de colonias ermitaño equivalente de altas elevaciones (no hay ver-' de cría en la costa Atlántica de Costa Rica En la década de 1960 y a principio de la de 1970, daderos ermitaños sobre los 2.000 m en Costa Rica), pues drásticas en las poblaciones de varias disminuciones hubo las hembras y a menudo los machos visitan flores muy dis persas Selasphorus está restringido a flores de poco néctar, partes de los Estados Unidos ("Schreiber y Detrag 1969; Schreiber y Riserbrough 1972), debido aparentemente a la o agrupaciones de flores ricas en néctar que son muy contaminación del ambiente por hidrocarburos clorina pequeñas para ser defendidas por Panterpe. Su nicho de dos. Las principales fuentes de estas sustancias son los forrajeo es muy amplio,porque, en general, "se alimenta plaguicidas como el DDT, el Ell.drín o sus derivados (v.g de lo que sobra". .•
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AVES
está exponiendo la colonia de anidación de la Isla Guayabo a niveles crecientes de contaminación por plaguicidas, de bido al aumento constante en los cultivos de algodón y de arroz en la cuenca del Tempisque. En 1978, se importó
283.000 kg de insecticidas clorinados, de los cuales 45.000 kg fueron DDT (con una concentración de 75%; datos del Ministerio de Agricultura, San José). No es si no hasta ahora que la colonia de la Isla Guayabo recibe atención científica y estudios de censo u observaciones de individuos marcados (como pueden recoger los grupos de estudio de la OTS en lugares como Playas del Coco). Estos estudios podrían ser de gran valor para estudiar las tendencias de población y de distribución. Los pelícanos pardos adultos pesan de 2 a 5 kg; los machos pesan más que las hembras, sus alas y picos son más largos. Alcanzan el plumaje de adulto en 3 ó 5 años: negro pardusco en el pecho y vientre, plateado o café en las partes superiores (de largo parecen ser café pálido), la cabeza es blanca o amarilla y el cuello blanco o negro según la estación del año. La panza de los pichones es bl�nca y la cabeza, el cuello, el lomo y las alas son pardos. Proba blemente mudan las plumas de vuelo una vez al año y la cabeza y el cuello sufren una serie de cambios aún poco comprendidos, más completos en el plumaje. En los adultos los cambios complicados en el color del plumaje y
de las partes blandas (pico, buche e iris) están sincroni zados con el ciclo de reproducción; un pájaro con plumas de la cabeza de color amarillo claro, el pico rojizo y cuello
Fig. 10.40 Pe/ecanus occidenta/is: a) Dos adultos. b) Adulto con dos pichones emplwnados en el nido (fotos R. W. Schrei.bery
DDE), que permanecen en el ambiente y que retienen su toxicidad por mucho tiempo. Los plaguicidas como el DDE interfieren con la deposición de calcio en la cáscara del huevo, dando como resultado huevos de cáscara muy delgada, que se pueden romper antes de completarse la incubación; la relación directa entre el DDT y la fragilidad de la cáscara ha sido ampliamente documentada (Blus el al. 1976). El pelícano pardo aparece en las listas oficiales de especies en peligro de extinción del Departamento del Interior de los Estados Unidos y su suerte constituyó un factor importante en la proscripción del usd de DDT en 1972. Desde entonces, la contaminación por DDT y el adelgazamiento de la cáscara de los huevos de las aves han disminuido en muchas partes, y el pelícano está demos trando señales de recobrar su antiguo estado reproductivo (Anderson el al. 1975; Schreiber 1979a). La preocupación por el bienestar de los pelícanos en los Estados Unidos ha dado lugar a varios estudios inten sivos sobre su biología en ese país y en Baja California. Sin embargo, se sabe muy poco sobre su éxito reproductivo en otras partes de su extenso ámbito, para lo cual debe_haber más datos sobre la cantidad de aves, la localización de los sitios de anidaci6n y de descanso, la composición dé las poblaciones por edades y la época de anidación. En Costa Rica, existe la preocupación sobre el futuro del pelícano; se 606
blanco o negro está anidando, o pronto lo estará. Las plumas se destiñen y se desgastan durante el ciclo de anidación para luego ser repuestas por plumaje nuevo. Al igual que en todos los Pelecaniformes, los picho nes hurgan en la garganta de los adultos para obligarlos a
regurgitar. Los machos y las hembras comparten los deberes de crianza de los pichones por partes iguales. Los polluelos requieren de 10 ó 12 semanas para emplumar. Ponen los huevos sin ningún orden, generalmente 3 por nidada y la incubación requiere 30 días. El pelícano pardo es el único miembro de la familia Pelecanidae que es estrictamente marino y la única especie que se zambulle para pescar, las otras especies se encuen tran principalmente tierra adentro y se alimentan en grupos comunales. La época de anidación es muy variable, en los trópicos puede ser durante todo el año (Palmer 1962;
Schreiber 1980). Los juveniles son más torpes que los adultos al zambullirse para pescar, aunque al poco tiempo se hacen más duchos en esta complicada técnica (Orians 1969; Schreiber, Woolfender y Curtsinger 1975). Durante 4 meses (febrero a mayo de 1979) vi sitamos
la colonia en La Isla Guayabo para determinar el éxito y el
estado de reproducción. La Isla consiste de cerca de 3 ha de roca sedimentaria estratificada que surge hasta cerca de
35 mde alturaenel Golfo deNicoya y es más o menos plana con acantilados casi perpendiculares en todos sus lados.
Está a 8 km al suroeste de Puntarenas y está protegida por el Servicio de Parques Nacionales en calidad de reserva biológica. El suelo es bien desarrollado, y la cubierta vegetal es densa, consistiendo principalmente de gramí-
USTA DE ESPECIES
neas, hierbas anuales altas y un arbusto espinoso, de la fa tes años, que también observamos en las demás colonias, milia Malvaceae, que cubre de una tercera parte a la mitad quizás pueden atribuirse a los niveles fluctuantes en la disponibilidad de nutrimentos en el mar (Schreiber del área total de la Isla. Esta planta crece en cinco parches densos hasta una 1979a). Entre los niveles máximos de anidación, observa altura de 1 a 4 m y es en las partes superiores o en los bordes dos durante la primera visita, quizás habría cabida en la inferiores espinosos donde anidan los pelícanos. Las vegetación para 20 ó 25% más nidos. En muchos nidos, había tres huevos y no se encontró partes más amplias y más altas y menos accesibles de estos matorrales se ocupan de primero, y conforme disminuye el huevos quebrados en el suelo o dentro de los nidos; había espacio los pájaros anidan hacia abajo hasta una altura de en el suelo varios huevos intactos que habían caído de los 1 metro. Los nidos se distribuyen aproximadamente a 1 ó nidos. El último polluelo en nacer generalmente moría 2 m uno del otro en todos estos arbustos (a una distancia de de primero y hubo una fuerte mortalidad en los restantes, entre las edades de 3 y 6 semanas, debido a caídas del nido picoteo entre adultos). En cada visita, contamos todos los nidos que pudi y a la estrangulación entre los matorrales densos. Si un mos desde el suelo y desde la parte superior de una única polluelo alcanzaba 6 semanas de edad, parecía tener una palmera situada en el centro de la isla. En las dos primeras buena oportunidad de sobrevivir. No se observó depre dación sobre estas aves, aunque hubo lagartijas grandes y visitas, seleccionamos y seguimos la suerte de 48 nidos. En la primera visita, observamos temprano en la serprentes que podrían ser de grave peligro. Aun es poca mañana (0600 h), 430 nidos de los 490 que suponemos, la alteración humana, debido a la dificultad de acceso a fueron iniciados. Mientras ambos padres estaban en el esta isla, otros factores como el quedar los pájaros enre nido vimos a 160 adultos desde la palmera, lo que dados entre cuerdas de pescar no son bien comprendidos; correspondía muy bien con los 380 nidos que vimos desde sin embargo, dos fregatas (Fregata magnificens) corrieron aquí. De los nidos vistos desde el árbol, 25 ya tenían esta suerte en la isla durante el período de estudio. Otro problema, que tienen los huevos y los polluelos y en 3 nidos los polluelos ya estaban casi em plumados. Sin embargo, la mayoría de los nidos estaban pichones, son las altas temperaturas, ya que en mes el de iniciando la tercera semana de incubación. No se obser marzo, la temperatura al medio día llega hasta 36 ó 40' C. varon subadultos (1-2 años de edad) en o cerca de la Los adultos protegen los huevos y los pichones en el nido colonia durante las cuatro visitas. jadeando rápidamente con el pico entreabierto, lo que hace En la última visita, el número promedio de huevos en vibrar los sacos guIares, haciendo circular el aire por las cada uno de los 48 nidos seleccionados, fue de 2,42 con tres numerosas venas que se encuentra en su delgada piel huevos en la mayoría de ellos. Ya que estos nidos estaban (Schreiber 1977). Esta termorregulación aumenta al colo más bajos en los arbustos, y por lo tanto de menos edad, car el pelícano el pico y la bolsa al Iado contrario del sol, estos números quizás sean una subestimación por no ha usando la cabeza y el cuello como escudo. Conforme sigue berse terminado totalmente la postura. Los 13 nidos con el sol su ruta, los pájaros giran el cuerpo, poco a poco, en polluelos tenían un promedio de 2,08 individuos en cada el sentido de las manecillas del reloj, dándole siempre la uno y tres en la mayoría. espalda. ¡Es un espectáculo impresionante ver a varios Seis semanas más tarde, durante la segunda visita, el cientos de pelícanos alineados perfectamente en la misma número de polluelos por nido había descendido a 1.41 en dirección! Al ser relevado un pájaro por su compañero, se estos mismos nidos (48) con una tasa de deserción de dirige inmediatamente al agua chapoteando y zam 16,7%. La mayoría de los nidos era de 4 semanas de edad bulléndose, quizás para remojar la piel seca de su buche. y había dos pollm!los en cada uno. En la sección grande, Vimos el jadeo en polluelos de una semana de edad; los de vegetación tupida, hacia el norte contamos 251 adultos comienzan ambos aspectos de termorregulación pichones en 149 nidos (1,68 por nido). Entre la primera cerca de hora y media después de la salida del sol. y la segunda visita había desaparecido una gran cantidad de nidos sin explicación alguna. La permanencia de los adultos en el nido disminuye Debido a esta desaparición de nidos y a la movilidad en forma progresiva conforme avanza la estación, de de los pichones, en la tercera y cuarta visitas contamos modo que en nuestra cuarta visita casi no vimos adultos en únicamente el número total de polluelos. En la tercera la vegetación; se acercaban únicamente para alimentar a visita había, en todas las áreas un total de 506 pichones. los pichones y luego se alejaban. Los pichones fueron Inexplicablemente, hubo una mortalidad muy baja en el tornándose más oscuros y progresivamente menos bulli sector norte entre la segunda y tercera visita (de 251 a 248), ciosos y permanecían más tiempo cerca del nido, aunque que se podría atribuir a un error de apreciación. pudieron volar, pero no fue posible determinar el número Durante la cuarta visita, contamos un total de 188 de pájaros que seguían este comportamiento ni por cuánto polluelos en todas las áreas, excluyendo la sección del tiempo. Hasta la tercera visita (seis semanas después de la norte. Esta cantidad menor (anteriormente de 258) no podría ser el resultado únicamente de la mortalidad, ya que eclosión mayor) la producción total de pichones era cerca de 1,18 por cada nido inciado (506/430), que quizás es nor muchos jóvenes habían abandonado el nido. Los altos niveles de anidación que encontramos este mal en otras colonias (Schreiber 1979b). Se recogió año, comparado con los datos de 1972 (Stiles y Smith algunos huevos de los nidos que tenían tres para determi 1977), de nuevo muestran la variabilidad entre los diferen- nar la concentración de hidrocarbonos c1orinados. Estos 607
AVES
datos sugieren que, en ese entonces, las colonias estaban bastante sanas; sin embargo, deben hacerse exámenes periódicos, ya que siguen entrando en el país estos insec ticidas a un ritmo alarmante desde los Estados Unidos y de las compañías estadounidenses en Europa. Durante nuestra última visita, marcamos diecisiete pichones con anillos rojos y cintas plásticas azules en las patas. Agradeceríamos nos informaran de la presencia de estos pájaros marcados en cualquier parte del país, ya que necesitamos saber más sobre su distribución y migración. Se está planificando un programa más intenso para los años siguientes.
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Fig. 10.4 1 Phaethornis superciliosus: a) Macho adulto visitando una flor de Heliconia. Finca La Selva, Distrito de Sarapiquí, Costa Rica (foto F. G. Stiles). b) Adulto empollando los huevos en el nido. Parque Nacional Corcovado, Costa Rica (D. H. Janzen).
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(Ermitaño colilargo, Gorrión, Longtailed hermit)
Phaethornis superciliosus F. G. Stiles
Al caminar por el bosque muy húmedo de las baju ras, de tiempo en tiempo nos veremos amenazados por un 608
colibrí de color poco vistoso, de pico curvo largo lfig. 10.41); este pájaro se acerca al intruso hasta una distancia de un metro o menos para escudriñarlo desde varios ángulos, y luego retirarse hasta el sotobosque emitiendo fuertes chillidos. Es común esta curiosidad entre los miembros de la subfamilia Phaethorninae, llamados ermitaños por la tendencia que tienen de vagar solitaria mente, a grandes distancias, en el sotobosque. Phaethor nis superciliosus es uno de los ermitaños típicos en muchos aspectos: pico curvo largo (35-40 mm), colores opacos
USTA DE ESPECIES
(verde bronceado superiormente, gris pardusco en el pecho y vientre, con rayas conspicuas más pálidas detrás' y por debajo del ojo y hacia abajo en la garganta), di morfismo sexual reducido (aunque los machos son ligera mente más grandes que las hembras, los colores de ambos son idénticos), patrón de forrajeo (acecho a distancias lar gas) y en el sistema social (los machos forman asambleas de cortejo, "leks", durante la época de cría). Al mismo tiempo, su ciclo anual muestra algunas adaptaciones sumamente interesantes hacia ritmos estacionales fuertes y variados con respecto a la disponibilidad de flores. P. superciliosus es un ermitaño de tamaño medio (cerca de 6 g) cuyo plumaje más conspicuo con sus largas (65-75 mm) rectrices centrales de puntas blancas. El forro del interior de su boca es anaranjado, que, junto con las rayas faciales, produce un cuadro sorprendente cuando abre el pico. P. superciliosus, uno de los ermitaños más comunes se encuentra desde el sur de México hasta la Amazonia brasiliense; es un ave del sotobosque, de las orillas y de los claros de bosque, y de bosques de creci miento secundario. En elevaciones superiores a 500-800 m 10 reemplaza el ermitaño verde P. guy de tamaño y hábitos similares.
En las bajuras húmedas,P. superciliosus coexiste hasta con cuatro especies más de ermitaños y con ocho a diez miembro de la subfamilia Trochillinae, los "colibríes típicos" o "no ermitaños" que en su mayoría tienen el pico recto. Todos los ermitaños son forrajeadores en serie,que no defienden sus territorios de flores. Los no ermitaños emplean una gran variedad de tácticas de forrajeo, y cuando menos los machos de algunas especies visitan con regularidad flores ricas en néctar. En muchas flores los patrones de visitas son,de esta manera, condicionados por la competencia de intervención dentro de las especies y entre éstas. Entre los no ermitaños las jerarquías de
dominancia interespecífica están relacionadas con el tamaño (peso del cuerpo) aunque algunos ermitaños de
mayor tamaño pueden ser excluidos de flores defendidas por no ermitaños de menos tamaño, pero más agresivos.
La sobrevivencia de los ermitaños, en este sistema, re quiere que haya flores que no puedan ser explotadas exitosamente por no ermitaños debido a sus largas y curvas corolas y a su distribución desperdigada. Las diferentes especies de ermitaños coexisten gracias al escogimiento y a la especificidad por ciertas flores,por la preferencia de hábitats y a la longitud de las rutas de forrajeo de los machos de P. superciliosus pueden extenderse hasta 1 km de los "leks", aunque es más común que esta distancia sea de 300 a 500 m. Las flores visitadas con más frecuencia son algunas especies de Heliconia (especialmente H. po gonan/ha en La Selva) Cos/us. Aphelandra. Malvaviscus. Passiflora vilifoUa. etc. Su dieta también incluye varias arañas pequeñas, generalmente tejedoras y los insectos que cazan en sus telas, y con menos frecuencia del follaje. Es típico que estas aves se detengan momentáneamente en sus rutas de forrajeo en busca de néctar. El aspecto más sorprendente en el comportamiento de P. superciliosus son las asambleas de cortejo o "leks" de
los machos, y que constan de "cerca de una docena (de tres a veinticinco) de individuos. Estas asambleas se verifican en matorrales densos, generalmente a lo largo de quebra das que sirven de rutas de dispersión y de hábitats de plantas alimenticias de importancia. Cada macho en un "lek" defiende un territorio pequefio en la densa vegetación del sotobosque. Los focos de aotividad de la asamblea son de tres perchas de canto en cadalterritorio,en donde el macho permanece la mayoría del ;tiempo anun ciando su presencia con la repetición 'de UD canto monótono de una sola nota. Los retos de un macho hacia otro y las interacciones entre machos y hembras con despliegues visuales y vocales centrados en las perchas de canto. Por lo denso de la vegetación,es casi imposible que un macho pueda ver a otro, aun cuando se encuentran muy juntos en el "lek"; el canto es el medio principal de comunicación. En el "lek" cada macho aparentemente conoce la localidad de las perchas de canto que ocupan con más frecuencia todos los demás machos. La época del "lek" de P. superciliosus en La Selva, comienza cuando HeUconia pogonantha alcanza su mayor floración, entre el final de noviembre y enero: la mayoría de los machos llegan al "lek" con una diferencia de una o dos semanas en'tre uno y otro. La actividad es muy intensa
durante mayo o junio; entre el final de junio y agosto los machos viejos abandonan el "lek" gradualmente, y a
menudo los jóvenes de apenas unos pocos meses de edad ocupan su lugar. Estos juveniles quizás no pueden insemi nar a las hembras pero la oportunidad de alcanzar una posición ventajosa en la próxima asamblea "lek" que aumenta por la experiencia que adquieren. Conforme disminuye la floración durante agosto a noviembre, dis minuye, en forma drástica la actividad congregatoria al final de agosto y termina definitivamente al final de setiembre. Las hembras ocupan en la anidación casi los
mismos 8 ó 9 meses que dura el "lek" en.o } s más o menos desde diciembre o enero: hasta finales de agosto,con un marcado aumento en la-estación seca. Muy pocos nidos terminan exitosamente, entre setiembre y noviembre cuando escasean las flores. La sobre vivencia de los machos en el "lek" es aproximadamente 90% o más
pero, disminuye a cerca del 50 al 60% durante el período de escasez de flores; la tasa más alta de mortalidad (80%)
ocurre en el mes de noviembre.
Durante este mes, los
pájaros pesan menos y las reservas de grasa disminuyen drásticamente. Al igual que en todos los demás colibríes,la hembra deP. superciliosus construye dnido,pone los huevos y los incuba, además alimenta a los pichones sin ayuda del macho: en efecto se cree que esta emancipación del macho de los deberes familiares es una evolución de los "leks". El nido es una copa compacta de fibras vegetales adherido con telas de araña debajo del extremo de una hoja de palma, de banano o deHeliconia. Una "cola" colgante de pedazos de hojas,etc. le da al nido la apariencia de una guirnalda de detritos. Aunque el sitio del nido está perfectamente protegido de la lluvia y, aparentemente está seguro contra los depredadores, el 75 u 80% de todos los nidos no pros-
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pera, debido, generalmente a la depredación. La incuba ción de los dos huevos, blancos y elípticos, requiere de 17 a 1 8 días y los pichones no abandonan el nido sino hasta 22 ó 27 días de edad; y la hembra los alimenta quizá durante una o dos semanas más, de modo que una anidación exi tosa requiere por lo menos dos meses. La hembra proba blemente no puede criar sino tres nidadas en un año, y debido a la falla frecuente de los nidos, es más común que sea solo dos. Los datos de otras especies de colibríes sugieren que una hembra cuyo nido se malogra iniciará otro de inmediato; la larga estación de cría permite varios intentos. Dada la alta mortalidad, es obvio que una estación larga de cría es importante para la sobrevivencia de P. superciliosus en La Selva. Por lo menos en algunos indi viduos, la estación de cría se alarga por el traslape regular de las épocas de muda y de reproducción. Esto se facilita por una muda extremadamente larga (ca. de 5 meses) en la que se distribuye la demanda de energía durante un período largo. Los estudios con aves marcadas indican que cada individuo muda casi exactamente durante el mismo período cada año, aunque las diferentes aves pueden estar hasta 6 u 8 meses desfasadas. Los datos sobre los juveniles seguidos durante 1 ó 2 años indican que el ciclo de muda está coordinando de algún modo para comenzar cerca de, o un poco después del nacimiento de los polluelos; queda por verificar si el ciclo es en verdad un ritmo libre anu�l repitente o que si hay que programarlos cada año. Sm embargo, su efecto ecológico es el de proporcionar una renovación regular del plumaje -de suma importancia para el colibrí- y flexibilidad en las épocas de anidación que se coordinan con la variabilidad de las estaciones de floración. Los machos pueden mudar y a la vez estar activos en el "leks"; las hembras pueden interrumpir la muda para iniciar una anidación, lo que indica que el desgaste de energía es mayor en ellas. Este sistema de programar el expendio anual de energía (una época fija para la muda y una estación variable para la cría) puede ser
Pharomachrus mocinno A. LaB astille
(Quetzal)
El quetzal, uno de los pájaros más hermosos de América Central es el ave nacional de Guatemala ifig. 10.42). Este agraciado y tímido tragón (Trogonidae) aparece en la moneda de aquel país (un quetzal es equiva lente a un dólar) y en su escudo, estampillas y banderas. En Costa Rica es menos popular, aunque igualmente admi rado. Esta especie cubre un ámbito de unas 1.000 millas, en elevaciones de aproximadamente 1.500 a 2.000 m, aunque en Guatemala se le ha encontrado cerca de 3.000. En Costa Rica, se le encuentra desde elevaciones de 1.300 a 3.000 m. El centro de su ámbito es cerca de 1.500 a 2.000 m. La subespecie nortefta (Pharomachrus mocinno mo cinno) se encuentra desde el sur de México hasta Honduras y el noroeste de Nicaragua, a la subespecie surefta (P. m. costaricensis) desde el extremo sur de Nicaragua hasta el oeste de Panamá: es una especie en peligro de extinción debido a la destrucción de su hábitat en el bosque nuboso. El nombre quetzal se deriva de quetzal/i, una antigua palabra azteca usada para describir las plumas de su cola, que también significa "precioso" O "bello". El nombre del género es del griego, significa "manto largo", que describe las largas plumas de su cola. También se le llama trogón resplandeciente a esta pequefta ave, del tamaño de una paloma (35 cm) que, en los machos, adornan su cola de 1 m de largo, su cresta corta y su pecho rojo carmín. La cabeza, la espalda y las cobertoras de las alas en a�bos sexos son de un color verde esmeralda vistoso. Las hembras son generalmente menos llamativas, menos rojas y carecen de las largas plumas de la cola. El plumaje verde iridiscente se confunde bien con el follaje húmedo del dosel del bosque. La pluma del quetzal, a un aumento de 10.000 veces en verdad no es verde sino parda. Es una composición de
común entre las aves tropicales.
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Ornithol. Union Monogr., no. 27. Fig. 1O.42 PlraromachnlS mociMO: a). Macho adulto ala.enlrlda del nido en el costado de un árbol grande en el sOlObosque. b) Pichón (fotos N. Wheelwright).
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USTA DE ESPECIES
diminutas partículas pardas de melanina con una se paración de 5.400 Angstrom aproximadamente. La longi tud de la onda verde se encuentra en ese ámbito, con el resultado que el fenómeno físico de la interferencia hace, .al chocar la luz con la pluma, que el color que refleja sea ese. Siendo el quetzal un pájaro del dosel, es muy tímido; cuando inspecciona el ambiente, no muestra las partes rojas de su cuerpo, sino que da la espalda al peligro o al intruso sospechoso. Puede permanecer inmóvil por
caer y están expuestos a daños por terremotos, lluvias fuertes, vientos y otros factores climáticos. La destrucción del hábitat por el hombre es el prin cipal factor indirecto que afecta a estas aves. En América Central, se están dedicando grandes áreas del bosque nuboso para explotaciones ganaderas, agricultura o para la agricultura de tala y roza. A menudo, sus que mas arden incontroladamente durante semanas. Además, se está extrayendo de los bosques nubosos maderas finas, leña y carbón. Hay una tendencia creciente
largos ratos, moviendo únicamente la cabeza de lado a lado
de rozar las laderas de los montes y de los volcanes para sembrar café, té, cardomomo, especies, nueces, quina y legumbres. En muchos lugares, el límite superior de cul tivos se encuentra en la actualidad en elevaciones de 1,500 a 2,000 m, con la resultante pérdida de la copa superior del suelo, causando gran deterioro a las cuencas hidrográficas y a la tabla de agua a largo plazo. El hombre, los animales domésticos, la vida silvestre y los peces aguas abajo pueden encontrar que disminuye el cauce de quebradas y nacientes y que aumentan ' las inundaciones por la
muy lentamente. Cuando se le amenaza o se asusta emite un fuerte wiic-wiic monótono y áspero. Acompaña a este sonido con un movimiento rápido de las plumas de la cola abiertas en forma de abanico. Esta especie es más activa durante el cortejo, cuando los machos pueden lanzarse al vuelo, en espirales ascendentes, para luego retornar al dosel, en picada, con sus largas plumas de la cola, on deando. También son comunes las persecuciones de cor tejo entre los árboles del bosque. La época de cría es entre marzo y junio. Para construir el nido las parejas escarban en troncos y tocones en estado de descomposición, generalmente ahondando y agrandando los huecos hechos por los pájaros carpinteros, tucanes o por otros animales; sus picos y garras no son lo suficientemente fuertes para perforar la madera sana. La mayoría de sus nidos se encuentran en huecos a 10 m del nivel del suelo y miden aproximadamente 10 X 10 X 30 cm. La nidada consta casi siempre de dos huevos celestes de aproximadamente 29-32 mm. Ambos padres compar ten las labores de construcción del nido, incubación y cuido de los polluelos lfig. 10.42). Dividen el día, general mente, en dos guardias para cada uno. Supuestamente el territorio promedio del quetzal (el que defiende) tiene un radio de 350 m alrededor del árbol en donde tiene su nido y sus límites verticales son hasta 4 m por encima del dosel. Los machos comienzan una ronda de cantos territoriales al amanecer hasta media mañana, que repiten al anochecer. Este es un silbido agudo, bitonal y melodioso, que repiten a intervalos de 8 a 10 mino El ámbito hogareño (área en donde se alimentan durante la estación de cría) ocupa aproximadamente 6 a 10 ha en el tercio superior del dosel del bosque. Durante la época de anidación, los quetzales se encuentran en altitudes meno res en el bosque, ya que dependen de árboles muertos y tocones en estado de descomposición para construir en ellos sus nidos; sin embargo, nunca se les ha visto en el suelo o cerca de él. Su dieta consiste principalmente de frutas como higos silvestres, aguacates y ranas y lagartijas pequeñas. Se cree que los quetzales obtienen el agua en sus alimentos o de la que queda atrapada en las bromelias. Los árboles del nido parecen ser el mayor factor limitante directo para la sobrevivencia del quetzal en la naturaleza. A menudo, hay escasez de árboles con1nadera lo suficientemente suave para permitir la excavación del nido. Aquellos árboles apropiados generalmente se en cuentran en el último estado de descomposición antes de
remoción de la capa protectora superior de esta esponja gigante -el bosque nuboso. Otra amenaza aunque de menos cuantía para los quetzales es el tráfico ilegal de pieles, plumas y especímenes vivos que llevan a cabo los campesinos, quizás para aumentar sus míseras entradas; los cazan con cerbatanas, escopetas viejas, rifles y trampas. En años recientes, se ha establecido áreas de protección para los quetzales en América Central. En Costa Rica están protegidos en los parques nacionales (v.g. Volcán Poás, Braulio Carrillo, Chirripó, la Reserva Fores tal de Monteverde, etc.). En Guatemala en una reserva privada en el Volcán Atitlán, se colocaron dieciséis cajas de anidación artificiales en el bosque nuboso para tratar de fomentar la reproducción de los quetzales residentes. También existe una reserva privada cerca de Cabán, auspi ciada y asesorada por la Universidad de San Carlos. Es de primordial importancia establecer un sistema de parques en el bosque nuboso, desde México hasta el sur de Pana má, para la protección de estos extraordinarios ecosiste mas y este hermoso pájaro, antes de que ambos desa parezcan.
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ica, part
man los núcleos principales de las bandadas de especies mixtas en los bosques de elevaciones superiores.
En
Monteverde, las parejas de Premnoplex siguen a las fami lias de Basilenterus durante largos períodos (dg
-
95 min).
Su facilidad para seguir las bandadas varía durante el año, desde 40% en la estación de cría a 90% cuando no están anidando. El análisis de la configuración de sus territorios
(Trepador Moteado, Subepalos, Spotted Barbtail)
Premnoplex brunnescens
sugiere que los de
Premnoplex están alineados en el
sentido de ser congruentes con los territorios de Basilen
G. V. N. Powell
terus. Este le permite a Premnoplex permanecer con la
El Premnoplex brunnescens. o paserino de la familia
misma familia de (Warblers FGS) sin penetrar territorios colindantes. Esta congruencia reduce la frecuencia de
Fumariidae, (horneros), es una ave pequeña ( l 5g) con las
encuentros agonísticos con sus coespecíficos adyacentes y
partes inferiores de color castaño fuerte y las inferiores
elimina casi totalmente la probabilidad que las aves sean
pardo oliva fuertemente salpicadas de beige. Habita el bosque de elevación media (superior a 500 m), entre Costa
excluidas de una bandada mixta porque penetran en un
Rica y Bolivia.
Su forrajeo es igual al de las especies
territorio nuevo del Premnoplex.
típicas de trepadores, subiendo por los troncos y ramas grandes, sacando artrópodos de las grietas de la corteza y entre las epifitas.
Premonoplexes una especie tímida, lista
a ocultarse al menor amago de disturbio. Su presencia se hace evidente con más frecuencia por las notas agudas de alarma emitidas como respuesta a estímulos de amenaza. Al igual que muchas especies neotropicales de montano,
Bu skirk ,
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los trepadores moteados aparentemente forman parejas permanentes y cuidan sus territorios durante todo el año, que en el bosque húmedo de Costa Rica (Monteverde,
1.500 m) es de cerca de 2 h; los residentes se salen de sus territorios con frecuencia e invaden los adyacentes.
El
Quiscalus mexicanus (Zanate, Zanatle, sanate, Great-tailed Grackle) K. A. Amold
traslape de territorios es común y la defensa, espe cialmente contra vecinos coespecíficos, es frecuente. El comportamiento agonístico está limitado primordial
El zanate
Quiscalus mexicanus lfig. 10.43) pertene
ce a la familia de aves canoras, panamericanas, Icteridae.
mente a amagos y suplantaciones, pero cuando los intrusos
La especie, reconocida en
tardan en retirarse, puede haber combates físicos.
comportamiento de amenaza es interesante, ya que se
zanate norteamericano, Q. major; se encuentra hacia el norte desde Colombia, hasta el sur de los Estados Unidos
adapta casi de manera exclusiva a pájaros que perchan pre
desde California hasta el oeste de Louisiana.
dominantemente en tallos verticales y por lo tanto ofrecen
últimos veinticinco años, esta especie se ha difundido al
El
1961, es diferente de la del
En los
poca flexibilidad para los movimientos del cuerpo y para
norte hasta Kansas, Illinois e Indiana y por los valles de los
la orientación. Un individuo en actitud amenazante ex
ríos de Arizona hasta California. Es un residente perma
tiende ambas alas completamente hacia atrás hasta que
nente en la mayor parte de su ámbito, aunque migra desde el norte de los Estados Unidos a climas más cálidos
están paralelas
y casi tocándose; al mismo tiempo ex
tiende la cola y la apoya contra el sustrato, elevando las
durante el invierno.
plumas de la corona. Estos despliegues van seguidos de
Esta ave, como muchos de los ictéridos es colonial
fuertes vocalizaciones entrecortadas, en forma individual
y con marcado dimorfismo sexual. El macho es de color
o en sucesión rápida.
más llamativo, a la vez que es más grande, cerca de
Los trepadores moteados, como la mayoría de las
50%
por peso. Construye generalmente sus colonias cerca de
especies insectívoras de elevaciones medias, anidan entre
las habitaciones humanas y es probable que la dispersión
marzo y junio.
reciente hacia el norte es el resultado de esta asociación con
Sus nidos son
estructuras huecas de
musgos en hendeduras de árboles entre tramas de bejucos. Se llega a la copa del nido por un túnel de entrada estrecho.
el hombre.
En los nidos exitosos generalmente nacen dos pichones.
marzo y a principios de abril; aunque en algunas ocasiones
Los polluelos permanecen con sus padres hasta dos meses
han iniciado la anidación en febrero. El pico de la postura es al final de abril y al principio de mayo, el nacimiento de
y luego forman parte de poblaciones flotantes que ocupan
En Texas, los machos establecen colonias al final de
hábitats poco usados por coespecíficos territoriales. Cuan
los polluelos es a mediados de mayo y pueden volar al final
do los pájaros territoriales encuentran los juveniles en sus
de este mes. La anidación puede extenderse hasta media
dominios, los persiguen y los sacan del área.
dos de julio.
Premnoplex es un miembro activo de las bandadas de especies mixtas del sotobosque. En Costa Rica, B asi lenterus (parulidae) y Chlorospingus (Thraupidae) for
612
El macho puede defender el territorio y unirse a otros machos para expulsar a un intruso, la hembra construye el nido, incuba los huevos y alimenta y cuida los pichones.
USTA DE ESPECIES
perseguir y capturar los insectos más huidizos. A menudo, la cola grande del macho obstaculiza sus movimientos. Los machos demuestran despliegues de cortejo an tes las hembras dentro de las colonias y en las áreas abiertas adyacentes. En ausencia de hembras, dos o más machos despliegan el comportamiento de la "cabeza erguida", aun fuera de la época de reproducción. Durante la estación de cría, un macho escoge una percha bien visible y hace sus despliegues acompafíado de cantos estrindentes y rechi nantes; uno de éstos es un ruido quejumbroso, como el de un motor cuando empieza a acelerar. Cuando una hembra se acerca a un macho en despliegue, éste responde con una "persecución de revoloteo" en la que gira alrededor de ella con las plumas erguidas, agitando las alas elevadas y entonando una serie de notas rechinantes. Si la hembra está receptiva, se establece la pareja y continúan los des
Fig. 10.43 QuiscaJus mIIxicaflus, macho adulto (foto K. A. Amold).
Los nidos son voluminosos, generalmente colocados en horquetas en el metro superior de los árboles del dosel y aunque en su mayoría están construidos de zacate, no es raro encontrar en ellos cáñamo, tiras de papel y otros materiales hechos por el hombre. En Texas, la hembra pone de dos a seis huevos, con un promedio de tres. También hay una segunda anidación si se malogra el nido o la nidada. La incubación es de cerca de 13 días y los polluelos permanecen en el nido por tiempo igual. Al igual que en muchos paserinos, el éxito reproductivo es de 45% a 60%. La relación sexual de los polluelos es cerca de 50:50, aunque durante el primer afio la mortalidad es
pliegues, o en caso negativo, ella se retira. No obstante, los conflictos con el hombre, esta conspicua especie muestra un crecimiento dinámico que probablemente continúe durante muchos afias.
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mayor entre los machos. Las hembras se incorporan a las 73:348-63 . filas de la incubación en la primera estación después de Pruitt, J. 1 975. The retum of the great-tailed grackle. Am. Birds 29:985-92. nacidas. Sin embargo, al igual que en muchos ictéridos, los machos no participan en la cría durante su primer afio. Selander, R. K . , and Giller, D. R. 1 96 1 . Analysis of Después de emplumar, los pichones permanecen sympatry of great-tailed and boat-tailed grackles . con la madre durante varias semanas, a veces hasta diez. Condor 63:29-86. Estas unidades familiares son quizás la base para el esta blecimiento de congregaciones informales, tanto para forrajear durante el día como para el descanso nocturno. Estas agregaciones, a menudo, causan problemas en las Ramphastos swainsonii (Dios-te-dé, Quioro, comunidades humanas, aunque de tipo de molestia. Tucán de Swainson, Chestnut-mandibled Los zanates son consumidores oportunistas, gene Toucan) ralmente de insectos, incluyendo grandes cantidades de H. F. Howe ortópteros grandes, y pueden cQmer granos cuando es casean los insectos. Consumen vertebrados pequefios y en el sur de Texas pueden ser depredadores serios de los Este es el tucán más grande de América Central y se huevos y pichones de la paloma aliblanca. Su consumo de encuentra en los bosque muy húmedos tanto de bajura granos causa serios problemas en los cultivos, ya que en como de altura, desde Honduras hasta Ecuador; en Costa bandadas numerosas comen grandes cantidades de semi Rica es más común en los bosques muy húmedos de la llas recién sembradas o arrancan los tallos tiernos de vertiente del Caribe. A diferencia de su congénere más granos. Generalmente los machos adultos forrajean en pequefio, R. sulfuratus Gould (tucán pico de quilla), el áreas diferentes de las hembras y juveniles, solo o en tucán de S wainson no se encuentra en el bosque estacional grupos de dos o tres. Las hembras y los pichones, a seco de Guanacaste. En su propio hábitat, este pájaro menudo, forrajean en bandadas de diez hasta varios cien grande es uno de los miembros más conspicuos de la tos, lo que probablemente refleja su mayor agilidad para avifauna.
613
AVES
a) Ejemplares muertos por un cazador rural (el del pico más grande es el macho). b) Pico con lengua muy modificada. Tilarán, provincia de Guanacaste, Costa Rica (fotos D. H. Janzen). Fig . 10.44 Ramphastos sulphuratus:
A pesar de su tamaño y de su abundancia, la historia natural del Quioro o Dios-te-dé, es poco conocida. El peso promedio de las hembras es uno poco menos de 600 g, y los machos pesan aproximadamente 70 g más (Howe 1977). S us grandes picos bicolores, amarillo y café, atestiguan su dimorfismo sexual; con alguna práctica, un naturalista puede distinguir los machos de las hembras por el tamafio del pico. Fuera de esta diferencia, tanto machos como hembras parecen iguales: de cuerpo negro, garganta y pecho amarillo, periano blanco, y cobertores de cola rojas. Van Tyne (1929) y Skutch ( 197 1) estudiaron unos pocos nidos y encontraron que las nidadas son de dos o tres huevos y que colocan sus nidos en cavidades naturales en los árboles; machos y hembras ayudan en la crianza y cuido de los polluelos. El llamado penetrante de esta especie es uno de los sonidos más llamativos del bosque muy húmedo neo tropical, aunque el contexto en que se emite se desco noce. Algunos pájaros llaman desde los árboles con frutos; quizás sea este un despliegue territorial. Aunque en marzo y abril, y a veces durante otras épocas del afio hay con gregaciones de hasta veinte individuos -que algunas veces incluyen tucanes pico de quilla-inician una algarabía mixta de gritos y rechineos (de las especies más pequefias) desde los árboles más grandes del bosque. Este problema necesita el estudio de algún etólogo. Los pa trones de colores llamativos de ambos tucanes grandes centroamericanos pueden ser una función de cortejo o de 614
intimidación, pero n o parte d e las ocupaciones diarias rutinarias, como es la copulación, que tarda menos de 5 segundos y que aparentemente carece de preliminares. Su dieta es muy variada, en su mayoría de frutas y a veces vertebrados pequefios; es uno de los frugívoros mayores del bosque, y su preferencia no se limita al tamaño de las frutas como sucede en pájaros más pequeños. En Costa Rica y Panamá, los he visto comer las semillas diminutas de Cecropia y Ficus (Moraceae), bayas de tamaño mediano, drupas, y ariloides de Casearia (Fla courtiaceae), Sorocea (Moraceae), Protium y Tetragastris (Burseraceae), Faramea (Rubiaceae) y drupas volumino sas y arilos de Virola (Myristicaceae), Beilschmiedia (Lauraceae), y Socratea (palmae) entre otras. Pasan las semillas pequeñas por el tracto digestivo intactas; retienen las más grandes en la molleja de 5 a 30 mins y las regurgitan en condición viable, utilizando únicamente la parte carnosa comestible de la fruta. Aunque este pájaro come muchas clases de frutas, quizás es más importante como agente dispersor de árboles como Virola. en el que el arilo está compuesto principalmente de grasas (más del 50%) y proteínas (más de 2,5%). En algunos árboles bien cargados, los tucanes simplemente ocupan porciones de la copa y comen y. regurgitan semillas en el mismo lugar, de manera que no desempefian función alguna como disper sores (Howe 1977). En otros árboles, por ejemplo el Tetragastris. de frutos azucarados, en Panamá, los tucanes son consumidores conspicuos, aunque en realidad son dispersores insignificantes, ya que los monos y otros mamíferos consumen cantidades mucho mayores de semillas en cada visita (Howe 1980). El que un ave sea un agente de dispersión o solamente un ladrón de semillas depende del tamaño de la cosecha, la palatabilidad de la fruta y la proporción de semillas que acarrean los padres a los pichones en sus nidos. Este tucán es el arquetipo del "frugívoro sin miedo" y no consume las frutas a escondi das entre la vegetación circundante, como hacen muchas aves pequeñas. Además de frutas, el tucán come oportunísticamente insectos grandes y consume ávida mente otras fuentes de alimento animal, tales como huevos de otras aves, polluelos y lagartijas. Generalmente per manece en el dosel, aunque desciende al sotobosque para cazar en arbustos, o hasta el suelo en busca de animales pequefios. Muy poco se sabe acerca del comportamiento ecológico de estas aves, aunque observaciones detalladas en los árboles con frutos han arrojado datos curiosos (Howe 1977, 1980): los machos brindan frutas a las hembras y ambos se acicalan mutuamente. Al terminar la anidación, los machos defienden porciones de árboles en fruta contra todos los demás frugívoros, excepto sus pare jas, lo que sugiere que existe cooperación y una unión estable entre ellos. Los machos de una pareja general mente llegan de primero a un árbol y se alimentan durante algunos minutos antes que las hembras. El macho se pasa a otro árbol de la misma especie o a uno diferente antes de que se agote la cosecha, y la hembra come lo que sobra; luego ella sigue a su pareja. Ya que los tucanes, de ambos
LISTA DE ESPECIES
sexos desplazan a los frugívoros menores, este patrón de frugivoría permite a las parejas dominar algunos recursos de alimento (v.g . . Viro/a sebifera. un árbol pequeño), "dominando" dos árboles simultánemente; aunque los tucanes utilizan el pico en los combates entre ellos, despla zan a los demás pájaros por medio de amenazas. Sólo una vez he visto a una hembra atacar a un macho, tratando de desalojarlo de un árbol en fruto, con el resultado que el macho la alejó rápidamente, lo que sugiere la ventaja de tener el pico y el cuerpo grandes. Cuando las frutas son abundantes, los tucanes de una o de las dos especies de individuos y los actos de agresión intra-e interespecíficos son casi inexistentes, y los de ambos sexos se aprovechan de la movilidad que tienen los tucanes de pico de quilla para encontrar la comida. A menudo, los pájaros más grandes llegan a un árbol "en la cola" de un tucán de pico de quilla, desalojan el ave más pequeña, y comienzan a comer. He visto a tucanes de S wainson descubrir y apro piarse, de igual manera, de huecos en árboles que están usando aves más pequeñas para beber y bañarse; también fui testigo de la persecución en el piso del bosque, de una lagartija Ameiva por un tucán pico de quilla que finalmente fue capturada por un tucán más grande. Obviamente queda mucho que descubrir de estas espectaculares aves.
Fig. l0.45 Sporophila aurita aurita: Macho adulto. Diciembre de 1975. Costa Rica (foto F. G. Stiles).
Howe, H . F. 1 97 7 . Bird activity and seed dispersal of a tropical wet forest tree. Eeology 58:539-50. 1 980. Vertebrate destruction and dispersal of a --- o
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phastos breviearinatus. Mise. Publ. Zool. Univ. Miehi gan 1 9: 1 -43 .
(Espiguero Variable, se tille de collar, Setillero de Laguna, Variable Seedeater)
Sporophila aurita
F. G. Stiles Este pequeño setillero (lO 6 12 g; las hembras son ligeramente mayores) (fig. 1O.45) es común en bosques de crecimiento secundario semiabiertos desde el sur de México hasta Perú. El nombre común recuerda la varia bilidad en el plumaje del macho. En Costa Rica, la raza S. a. corvina ocupa la vertiente del Caribe y los machos son totalmente negros, excepto por un pequeño parche blanco
en las alas. En la raza del Pacífico, S. a. aurita el macho es casi totalmente negro pero, tiene parches blancos en la garganta, cuello, parte inferior del pecho y vientre, periano
y alas. En el centro de Panamá, las dos razas se juntan y se hibridizan. Las hem bras de ambas razas son esencialmente verde oliva, que en el vientre se aclara hasta café pálido (corvina) o blancuzco (aurita). En ambas vertientes de Costa Rica, el setillero de
laguna es una de las aves más abundantes en elevaciones
bajas húmedas (hasta cerca de 1.200 a 1.500 m) en donde se ha eliminado el bosque. A menudo se les encuentra con otras especies de setilleros pequeños (v.g. . Tiaris olivacea; Vo/atinia jaearina; Oryzoborusfunereus y otras especies de Sporophila). Se pueden diferenciar fácilmente alg'unos miembros del género Sporophi/a de otras especies, por sus picos fuertes, de silueta redondeada (aunque no cónica). En Costa Rica, hay cuatro especies adicionales, por lo menos dos de las cuales están en vías de aumentar sus territorios conforme avanza la deforestación. Los machos
del setillero de cuello blanco (S. torqueo/a) son semejantes a los de S. a. aurita pero tiene más color blanco. Las hembras son parduscas en las partes inferiores; ambos sexos tienen barras prominentes en el extremo de las alas. Esta especie anteriormente fue limitada especialmente a Guanacaste y la Meseta Central (en donde aún es más
abundante que S. a. aurita) aunque hoy se le encuentra en todas las tierras de bajura, pero menos abundante que S. a. aurita en todas las demás áreas. Los setilleros grisáceos (S. schistacea) y de panza amarilla (S. nigricollis) se encuen tran en el suroeste de Costa Rica; el primero es poco com ún y local, el segundo más abundante y está aumentando su ámbito hacia el Valle Central. El diminuto setillero de pecho rojo (S. minuta) es una especie de sabana de distribución muy dispersa y dos centros en donde es muy abundante: las sabanas de palmeras al sur del Lago Nica ragua y las del valle del Térraba. Todas las especies de Sporophila tienen hábitos similares; generalmente fuera de la estación de cría forman bandadas que pueden consistir de varias especies de semi lleros (además de Sporophila. �uede haber Tiaris. Volati nia. etc.). El alimento principal de esta especie son semi-
615
AVES
llas de zacates panicoides, aunque algunas especies prefie ren las semillas, en diferentes estados de madurez (J. E. Sánchez, como pers.). Sin embargo, en ciertas épocas hay una superabundancia de semillas y entonces los patrones alimenticios de las diferentes especies son idénticos. También puede haber cierta segregación del hábitat, espe cialmente al acercarse la época de cría. Sporophila anida en arbustos y árboles pequeños mientras Tiaris y Volatinia generalmente prefieren pastizales tupidos y charrales; Oryzoborus anida, a menudo, en zacates altos en potreros húmedos y en pantanos. Los machos de S. aurita cantan esporádicamente casi todo el año, aunque más intensamente hacia el final de la estación seca y en el inicio de las lluvias, lo que coincide con la época principal de anidación. Su canto es una meloofa de, gorgeos, trinos y notas zumbantes, a menudo, muy melodioso, algo similar al canto deSpinus. La época principal de anidación es cerca de mayo o junio hasta el final de setiembre en la mayoría del territorio costarocen se, lo que coincide con la época en que maduran la mayoría de las semillas de gramíneas, cuyo crecimiento se estimuló con el inicio de las lluvias. La época de cría es más larga y menos bien definida en los lugares en donde no hay una estación seca larga. El patrón de cría es la monogamia; las parejas defienden el nido y sus vecindades contra otras aves que están anidando; aunque permiten que bandadas que están forrajeando se acerquen más al nido. El nido de S. aurita es una copa compacta y fuerte aunque muy flojamente tejido, de raicillas y fibras de zacate, generalmente a 1 ó 2 m del suelo en arbustos o árboles pequeños. La nidada casi siempre es de dos huevos aunque no es raro encontrar nidos de tres, que es aparen temente más común en la raza caribeña, S. a. corvina. Los huevos son celeste-grisáceos, muy manchados de pardo. La hembra prácticamente construye el nido y sólo ella incuba los huevos y cuida de los polluelos, aunque ella y el macho los alimentan. Tanto la incubación como el período que permanecen los pichones dura 1 2 ó 1 3 días cada uno. Los polluelos se alimentan de semillas y de insectos y casi siempre hay dos nidadas en el año. La muda anual en los adultos comienza en setiembre u octubre y continúa hasta el final de diciembre o el principio de enero (en La Selva). Los machos jóvenes empluman durante su primer año y su plumaje es poco espectacular, igual al de las hembras, y empiezan a mudar y adquirir los colores de adultos al inicio de abril o mayo, aunque aún faltan muchos datos al respecto. El espiguero variable es un ejemplo típico del gran número de aves de bosques en crecimiento secundario, que, sin duda, se han beneficiado enormemente de la influencia del hombre en el hábitat. Sus hábitats originales (antes de la llegada del hombre) fueron, sin duda, pantanos enzacatados, bosques abiertos de segundo crecimiento, y charrales a lo largo de quebradas y ríos grandes en donde las inundaciones periódicas impidieron el establecimiento de árboles, y también claros grandes producidos por caídas extensas de árboles; quizás en estas circunstancias no fue un ave muy abundante. En los bosques, S. aurita aún ocupa 616
estos hábitats y es capaz de cruzar grandes áreas en busca de su alimento -prueba de ello son las capturas ocasiona les de uno o dos ejemplares en redes de niebla colocadas muy adentro del bosque virgen. Sin embargo, la deforestación de la mayor parte de la tierra firme centroa mericana ha cambiado el mundo de los setilleros: de parches e islas de buenos hábitats en un mar de hábitats pobres (el bosque), a esencialmente un mar de hábitats con parches que se encogen constantemente e islas de mala calidad. El paso acelerado de la deforestación en los últimos siglos probablemente ha permitido que aves como Sporophila aurita mantengan un crecimiento de población exponencial durante algún tiempo. Esto a la vez bien pudo haber afectado su comportamiento, estrategias reproducti vas, etc. Sería muy interesante comparar la biología de una especie como S. aurita en un área típica perturbada con aquella de una población local en un área grande de hábitat primario. Pulliam, H. R. 1 973 . Comparative feeding ecology of a tropical grassland finch. Ecology 54:284-99. Skutch , A. F. 1 954. liJe histories oJ Central American birds . Pacific Coast Avifuana, no . 3 1 . Berkeley: Cooper Ornithological Society. Slud, P. 1 964 . The birds of Costa Rica: Distribution and ecology. Bull. Am. Mus. Nat. Hist. 1 28: 1 -430.
Terenotriccus erythrurus (Mosquerito Colirrufo, Bobito, Tontillo, Ruddy-tailed Flycatcher)
T. W. Sherry
El mosquerito colirrufo (Terenotriccus erythrurus. Tyrannidae; ifig. 10.46) es muy común en los bosques húmedos y muy húmedos desde el sureste de México al centro de Brasil y de Bolivia. Como mosquero es conspi cuo por su actividad, por su patrón "fugaz" de forrajeo en los niveles medios e inferiores del bosque y por su docilidad. Es una ave pequeña (más o menos 7 g), de cola rojo vivo que contrasta con el gris oliva del lomo y el ocre del vientre. Aunque pertenece a la clase confusa de mosqueros neotropicales y diminutos, diferente a éstos, no se le puede confundir con las otras especies. No es de extrañar que Terenotriccus sea un género monotípico (Meyer de Schaunsee 1966). En Costa Rica, el mosquerito colirrufo se encuentra en una gran variedad de hábitats del bosque y en áreas de crecimiento secundario desde las bajuras hasta cerca de 1 .400 sobre el ni vel del mar (Slud 1964). En finca La Selva se le encuentra en casi todos los hábitats sombreados, incluyendo la antigua plantación de cacao, bosques de se gundo crecimiento, bosques primarios y sus claros. Está restringido mayormente a la vertiente del Pacífico que a la del Caribe, en América Central, y en Costa Rica no se extiende hacia el norte del Golfo de Nicoya, en Guanacaste (Skutch 1 960; Slud 1964).
LISTA DE ESPECIES
rito colirrufo es de forma relativa larga y ancha, como la de los otros perseguidores (ver historia natural del jacamar, Galbula ruficauda). Esta amplia cola podría aumentar su agilidad en la persecución de su presa, debido al área de superficie adicional para frenar, dirigir o elevar al ave en vuelo. Terenotriccus también tiene los ojos grandes, típico de los mosqueros del sotobosque de los bosques pluviales.
Fig. 10.46 Terenolriccus erylhrurus, adulto, mostrando configuración
y tamaño de cerdas rictales c uando el pico está abierto. Costa Rica (dibujado de una foto por T. W. Sherry).
Aparte de las breves descripciones de su distribución y de su canto de Slud (1964) y de su historia natural de Skutch (1960), es muy poco lo que se sabe de esta intere-sante especie. Su dieta es muy especial, aun cuando se le compara con la de los demás insectívoros tropicales, ya que se compone en gran parte de ho mópteros saltadores (71 % Fulgorideae y 23% Cercopo deae, según el examen de nueve estómagos Sherry (ms.); ver también Haverschmidt 1968). Esta selección dietética quizá puede explicar el porqué algunas aves, espe cialmente las residentes, se especializan más que otras. Un estudio comparativo aclara algunos de los rasgos morfológicos peculiares de este pájaro con respecto a la selección de sus presas y su comportamiento de forrajeo (Sherry 1979b, y en prep.). La carga del ala (masa total por área del ala) es baja, al igual que cualesquiera de los mosqueros tropicales que he estudiado. Con frecuencia, Terenotriccus persigue su presa de insectos en forma acrobática en una variedad de hábitats, a menudo pobre mente iluminados, dentro del bosque tropical. Sin embar go, sus alas son redondeadas como aquellas de los demás perseguidores del bosque y no puntiagudas como las de los perseguidores de campo abierto. Terenotriccus también revolotea, como un colibrí, cuando busca su presa; también picotea en las hojas en busca de presas o para desalojarlas del sustrato. Esta ave tiene cerdas rictales largas y tiesas que forman una cesta alrededor del pico abierto ifig. 10.46). La rigidez y la configuración de las cerdas cuando el pájaro abre el pico indican que su función es física -para capturar y dominar a las presas ágiles en los hábitats mal iluminados. Finalmente, la cola del mosque-
Otros "mosqueros" confIrman la relación de los homópteros fulguroides con respecto a la morfología del depredador (carga del ala baja, cola bien desarrollada, y cerdas rictales) y su comportamiento (persecución acrobática en ambientes mal iluminados). En Costa Rica, el mosquero de cola sulfurada, Myiobius barbutus fre cuenta los mismos hábitats que el mosquerito colirrufo y ambos se encuentran en bandadas mixtas de hormigueros, por lo menos en parte, ya que la actividad de los miembros de la bandada (v.g., Monasa morphoeus, monja cari blanca) desalojan los insectos de la vegetación Setophaga ruticilla (parulidae) migra desde los trópicos y con regu laridad, mientras anida en las zonas templadas, se alimenta de homópteros (Sherry 1979a), también consume fulgóridos durante la migración (Sherry y Hespenheide, datos inéditos). Polioptila caerulea, (Sylviídae) es otro insectívoro común de zonas templadas que también con sumen cantidades grandes de homópteros (Root 1967). El género endémico Nesotriccus (mosquero de la Isla de Coco, Tyrannidae) emplea varias técnicas para capturar una gran variedad de insectos en su isla, alejada de bosque pluvial, en el este central del Pacífico (entre Costa Rica y las Islas Galápagos). A pesar de esto, los fulgóridos son relativamente abundantes en la isla (Sherry y Webster, datos inéditos) pues constituyen el 42% de la dieta de Nesotriccus, cuyas alas y cola son casi idénticas a las de Terenotriccus (Sherry, en prep.). En el bosque hay gran cantidad de familias de homópteros fulgóridos, pequeños, incon�picuos y listos a saltar del sustrato al acercarse un posible depl"edador{v.g. , redes de captura). La combinación de rasgos de compor tamiento y morfológicos sugiere que se ha vencido la táctica de evasión predecible de los fulgóridos al capturar el ave sus presas al vuelo después de su salto inicial desde el sustrato. Es posible que los fulgóridos formen parte de un grupo relativamente abundante y seguro para la especialización, debido a su habilidad para escaparse de la mayoría de las aves (¿y lagartijas?) depredadoras. Tere notriccus hace caso omiso de muchos insectos que sin duda encuentra en sus forrajeas. No se sabe si esto se debe a su morfología especializada o a razones "psicológicas". Tampoco queda muy claro cómo se relaciona la distribución del mosquerito colirrufo con la estacionalidad y abundancia del Fulgoroidea. Estos pájaros no se encuen tran en la Isla Barro Colorado en Panamá, en donde los fulgóridos tienen una estacionalidad marcada, ligada a la estación seca de 3 meses. No se sabe si Terenotriccus amplía su dieta para incluir otros recursos cuando escasean sus presas, por ejemplo, durante una estación seca severa. En resumen, mi hipótesis es que el aparente éxito Tere noticcus, a juzgar por su abundancia y por el ámbito 617
AVES
geográfico, está relacionado con la abundancia y pre decibilidad de los fulgóridos y con la habilidad para cap turarlos. Skutch (1960) aporta toda la información existente sobre la anidación del mosquerito colirrufo; su canto es un llamado susurrante de dos sílabas en donde se acentúa la primera o la segunda (ver tambien a Slud 1 964) y al amanecer, por estas dos notas en serie. Los nidos son estructuras piriformes colgantes suspendidas de ramas delgadas, bejucos, o frondas de palmeras a 1 ,5 a 4 m sobre el suelo. La hembra construye el nido y puede durar veinte o más días en esta tarea; también incuba los huevos y cuida los pichones sin la ayuda del macho. Este grado de liberación masculina es poco común entre los insectívoros. La nidada es de dos huevos (n=2) y el período de incubación es sumamente largo -20 días o más- similar al de los demás mosqueros que tienen nidos colgantes (v.g., Myiobius y Onychorhynchus). Supuestamente los períodos largos de incubación (si tienen alguna ventaja) requieren sitios relativamente seguros para la ubicación del nido (Mortan 1 973), aunque poco se sabe sobre las ventajas o desventajas que pueda haber en períodos largos de incubación y de permanencia de los pichones en el nido entre insectívoros tropicales. Generalmente, Terenotriccus es solitario durante gran parte del año, aunque se pueden ver grupos de dos o tres aves, supuestamente grupos familiares durante varios meses después del período de anidación (Sherry, datos inéditos). Inmediatamente después de emplumar, los grupos familiares permanecen muy unidos y, a menudo, se puede ver a los jóvenes descansando apiñados a lo largo de una rama como hacen algunos otros mosqueros (v.g., Myiornis y Empidonax; Shery, obs. pers.). En estas oca siones, los juveniles son muy bulliciosos, pero saben volar bien, de modo que los peligros de la depredación no son de tanta importancia como la necesidad de que sean alimen tados por un adulto.
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Thamnophilus doliatus
(Batará de barras, Barred Antshrike) E.O. Willis
En todo su extenso ámbito, desde México hasta Argentina, muy poco se sabe (ni aún Skutch 1969), sobre este pequeño pájaro listado como una cebra (tanto machos como hembras son de colorrojizo). Aún así, fue uno de los primeros pájaros hormigueros que vi en los bosques de segundo crecimiento en Belice, y uno de los más recientes en las orillas de la catinga arbolada, de segundo creci miento, en el Río San Francisco, en Brasil Oriental. Apa rentemente le gustan los pequeños relictos de vegetación que deja el hombre en los trópicos y que con seguridad estará aquí en el futuro lejano para poderlo estudiar. Thamnphilus doliatus es el único hormiguero de la mayoría de los bosques tropicales secos, y su centro de abundancia es en Costa Rica; en matorrales más húmedos quizá sea reemplazado por hormigueros vareteados más oscuros (v.g. , Cymbilaimus lineatus en las bajuras caribeñas). Es común en el bosque de la isla grande de Coiba en la Costa S ur de Panamá, en donde son escasas las demás aves, a pesar de una antigua conexión con la tierra firme. Aquellas personas aficionadas a la matemática pueden disfrutar comparando el tamaño de la isla de Coiba con el de los parques nacionales de Costa Rica y calcular cuánto se tardaría para que en todos ellos se encontrara sólo batarás. Aunque el dosel en Coiba es estructuralmente se mejante a la de los charrales, es igual también en tierra firme (imagínese estar flotando en el Amazonas en una inundación entre las copas de los árboles, sería como cruzar un potrero de vacas marinas). La sobrevivencia del batará en hábitats tan diferentes como el bosque de Coiba y la catinga brasiliense parece estar relacionada con la ausencia local de especies competidoras; Diamond (1975) las llamó una especie "super vagabunda", que no frecuenta hábitats que albergan muchas especies. ¿Será que excluye de estos lugares a especies competidoras?, o ¿será que es una especie muy exitosa únicamente en donde otras espe cies no explotan los abundantes artrópodos? Aparente mente, la última hipótesis es la más lógica: la oportunidad en lugar de la competencia. Su pariente, Thamnophi/us punctatus ha prosperado en la Isla Barro Colorado en el centro de Pamaná, éxito debido quizás a su estrategia de forrajear desde el suelo hasta casi el dosel, así como buscar una gran variedad de artrópodos en muchos lugares (Oniki 1 975). En el Amazonas, se convierte en ave de bosquetes secos o arenosos, aunque no tan pobres como aquellos
USTA DE ESPECIES
hábitats donde vive el batará de barras, cuyo pico más grueso y curveado, es algo más grande, y que forrajea en hábitats más extensos (generalmente en charrales densos) y es capaz de utilizar el dosel, aunque normalmente forra
jea cerca del suelo. Es probable que sus saltos lentos y su intenso hurgar sean energéticamente eficientes en donde se confunden los insectos con las ramas. En la anidación
no son especialmente prolíficos, ya que al igual que otros hormigueros ponen dos huevos (a veces tres; Marchant
1960) en nidos en forma de copa en horquetas bajas, anidan
varias veces durante una temporada larga (Snow y S now 1964), y mudan durante o entre los períodos de anidación. Tanto los machos como las hembras participan en la incubación y cuidan los pichones y los juveniles como en la mayoría de los hormigueros; no se sabe cuando los jóvenes se alejan de sus padres, quizá cerca de un mes de edad, como en el caso de batará plomizo. No esconden muy bien el nido, y aunque lo construyen entre el follaje denso, puede quedar a la merced de los elementos y de los depredadores. En la Isla Barro Colorado, los batarás plomizos prosperan a pesar de una pérdida del 90% de sus bien protegidos nidos. El forrajeo del batará debe ser variado, y deben aprender a utilizar todos los insectos en una amplia varie dad de especies del bosque como lo hacen algunas especies norteñas. Es más probable que utilicen únicamente los insectos fáciles de localizar. Su canto -una serie de gruñidos que termina en un ronquido nasal que fácilmente se confunde con el de varios hormigueros (incluso el de batará plomizo)- es casi igual desde México hasta Brasil y probablemente es natural y no aprendido. Lo mismo se puede decir de sus llamados quejumbrosos y plañideros. La adaptación de batará al ambiente humano puede ser temporal y aunque las guerras futuras y los accidentes nucleares crean áreas radioactivas que deberían permane cer en su estado original de parques nacionales, en algunos casos las aves europeas del bosque se han trasladado a áreas humanas. El pájaro negro europeo, Turdus merulus. otrora tímido habitante de pantanos de barro negro, es en la actualidad amante de los céspedes. La paloma, Columba palumbus prefiere los parques citadinos, a los mejores bosques de Polonia. Algunas aves quizás invaden mato rrales hechos por el hombre, aumentando la diversidad de especies a la vez que desalojando al batará y otros especia listas de reducido espectro.
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(Espatulilla común, Mosquero cenizo, Pechita, Tontillo, MeneaCola, Common Tody-Flycatcher)
Todiros/rum cinereum
T. W. Sherry Sus írises amarillos pálido, asomándose entre su ne gro rostro, le dan a la espatulilla común (Todirostrum cin ereum, Tyrannidae) un aspecto severo ifig. 10.47), 10 que contrasta con los episodios periódicos de menear la cola por encima de la espalda y caminar de lado en una rama mientras mira detenidamente una posible víctima. Su cabeza gris negruzca, que se transforma en verde negruz co en la espalda y cola contrasta con el amarillo fuerte de su vientre. Las plumas de sus alas y las plumas exteriores de la cola tienen los bordes amarillos. El pico, espatulado y plano es especialmente largo para el tamaño del pájaro. Según Skutch (1960), es fácil conocerlo; se le en cuentra comúnmente en terrenos abiertos desde el sur de México hasta Bolivia y CI este de Brasil; forrajea acti vamente y canta con mucha frecuencia. En Costa Rica, T. cinereum ocupa varios hábitats, generalmente en terrenos abiertos como las orillas de bosques, áreas nuevas de segundo crecimiento, márgenes sombreados de quebradas en campos abiertos, potreros con arbustos, y patios subur banos aunque no se le encuentra en hábitats similares en regiones muy boscosas (Slud 1964; obs. pers.). También se le encuentra en áreas secas estacionales de la provincia de Guanacaste, aunque prefiere regiones más húmedas, desde las bajuras hasta elevaciones de 1 .500 m. Es la más difundida de todas las catorce especies del género pero es curioso que casi no se le encuentre en Amazonia, quizá porque es excluida competitivamente por T. maculatum (Fitzpatrick 1976). Algunos géneros de tiránidos son llamativos y monotípicos aunque Todirostrum y sus congéneres son el resultado de especiaciones repetidas durante el Pleistoce no, supuestamente debido a que las fluctuaciones en el tamaño de los hábitats de los bosques y hábitats abiertos durante períodos húmedos y secos aislaron repetidamente las poblaciones en los refugios (Fitzpatrick 1976). Fitzpa trick construyó escenarios hipotéticos de especiación para gran parte del género basados en la distribución y la
ecología actuales de manera que T. cinereum se aisló de T. maculatum quizá durante los dos últimos períodos
"secos". En la actualidad, las dos especies son muy dife rentes pero parecen excluirse mutuamente en una amplia zona ecológica similar de contacto (ver arriba). El color llamativo de su plumaje y su pequeño
tamaño ameritan la comparación de la espatulilla común con las reinitas cazadoras (parulidae). La mayoría de éstas
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AVES
dos especies han desarrollado este síndrome desde características morfológicas independientemente y ambos grupos capturan grandes cantidades de dípteros.yaliéndose de un comportamiento idéntico de forrajeo. Se supone que las especies simpátricas de Todiros trum se segregan según el hábitat (Slud 1960; J . Fitzpa trick, como pers.). En las bajuras caribeí'ias de Sarapiquí (Costa Rica), T. cenereum se encuentra en hábitats abier tos; T. sy/via está restringida a los bosques densos de segundo crecimiento, potreros encharralados (y al dosel del bosque -F.G. Stiles, como pers.); y T. nigriceps se encuentra en los árboles altos en la transición de potrero/ bosque (Slud 1960; S herry, datos inéditos). El tirano
Fig. 10.47 Todiroslum cinereum: Costa Rica (foto F. G. Stiles).
últimas, sin embargo, cosechan artrópodos a pie, y buscan con gran afán presas relativamente inmóviles. La espatu lilla común, al contrario, forrajea en rápidas salidas para atrapar los artrópodos en la vegetación (Haverschmidt
1955; Skutch 1960; slud 1964; Fitzpatrick 1976, 1980). Esto le permite sorprender y capturar presas relativamente huidizas en el sustrato que son difíciles de atrapar por otros insectívoros. Los dípteros, entre los más escurridizos y agiles insectos voladores, constituyen una parte impor tante en la dieta de Todirostrum aunque estos pájaros consumen una gran variedad de artrópodos (notas breves de Haverschmidt 1955, 1968). El síndrome de "ataque sorpresivo" de las especies de Todirostrum, especialmente de T. nigriceps de las bajuras caribeí'ias de Costa Rica, quizá explica como fun ciona una gran cantidad de características morfológicas. El tener un cuerpo pequeí'io (6.2 g tanto para T. cinereum como para T. nigriceps) permite una aceleración rápida desde una velocidad cero. Sus alas redondeadas (la carga del ala en Todirostrum. o sea, el total de la masa corporal por área del ala es grande con respecto a otros mosqueros) le permiten batirlas con una frecuencia muy alta, conse cuentemente con una aceleración muy rápida (Greenewalt 1975): Las alas y la cola pequeí'ias de las especies de Todirostrum aparentemente les impedirían maniobrar en forma adecuada (ver discusión de la morfología de alas y cola de Terenotriccus en este capítulo) aunque reducirían la fricción y así facilitarían la aceleración desde la posición de descanso. El tarso largo y la musculatura bien desarro llada de las piernas de Todirostrum hacen más fácil que pueda saltar hacia arriba, dándole una tasa mayor de aceleración desde su posición de descanso. Una de las ca racterísticas más notables de Todirostrum. su pico despro porcionalmente largo y espatulado, le sirve para atrapar, en la superficie de las hojas, presas de abdomen suave, como dípteros, a altas velocidades. La convergencia de Todiros trum con las "verdaderas" especies de espatulillas (una familia de insectívoros de colores vistosos endémica de las Antillas Mayores- ver Kepler 1977) es la mejor prueba de mi interpretación del síndrome de ataque sorpresivo. Las
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pigmeo cabecinegro (Myiornis atricapillus) es otro depre dador de acecho emparentado con Todirostrum. Sus alas, cola, su comportamiento de forrajeo y características de altura son muy similares a las de T. nigriceps. y es mucho más abundante que esta última especie en los hábitats de las orillas del bosque primario (Sherry, datos inéditos). La espatulilla común construye nidos colgantes grandes (para su tamaí'io) "tapizados" y no tejidos (Skutch 1976). La entrada y la "alcoba" se encuentra adherida a un costado de la masa acolchada de hojas y fibras secas de zacates, generalmente por debajo de una hoja protectora (Skutch 1930, 1960, 1976; Haverschmidt Í955); la construcción puede durar más de un mes, aunque en caso de malograrse este tiempo se reduce de manera consi derada (Skutch 1960). Los nidos, que cuelgan de ramitas, se liberan de los ataques de serpientes y de la mayoría de los mamíferos depredadores; sin embargo, la depredación es a menudo alta (Skutch 1960). La oropéndola cr<?Stada (Psarocolius decumanus) es probablemente un depre dador de los nidos de T. macu/atum (Haverschmidt 1955). Una característica interesante en las espatulillas comunes es la proximidad a que construyen sus nidos en relación con los nidos de himenópteros ponzoí'iosos: nunca se ha reportado nidos de T. sy/via cerca de estos himenópteros; T. cinereum. rara vez, si acaso, en las bajuras caribeí'ias de Costa Rica, aunque ocasionalmente construye sus nidos cerca de los de estos himenópteros en la Provincia de Gua nacaste; a veces, se ven los nidos de T. macu/atum en su vecindades y muy a menudo los de T. nigriceps (Skutch 1930, 1960, 1972; Haverschmidt 1955; Sherry, datos inéditos; F. Stiles, como pers.). Tanto el macho como la hembra participan casi por igual en los deberes de anidación en todas las especies de Todirostrum; los machos ayudan en la construcción del nido y en la alimentación de los polluelos, dejando la incubación enteramente a las hembras. La incubación dura entre 17 y 19 días, un período bastante largo en comparación con el de los mosqueros de clima templado pero, similar al de las especies tropicales que tienen nidos colgantes (Skutch 1976). El período estimado hasta ahora de la permanencia de los pichones en el nido es de 17 a 18 días para T. macu/atum y T. cinereum (Haverschmidt 1955, 1978) y de 18-21 días para T. sy/via (Skutch 1972). El tamaí'io de las nidadas varía desde 1,8 (N=11) para T. macu/atum en Surinam hasta 2.0 (N= I) para T. sy/vía (Skutch 1976) y 2,6 (N=16)
para T. cinereum de Centro
USTA DE ESPECIES
América (Skutch 1976). Un dato interesante es que las nidadas de T. cinereum en Surinam son de dos huevos (N=2 1). No hay dato para T. nigr ceps � queda por determinar cómo se relacionan las diferencIas en � los tamaños de estas nidadas con los factores ecológIcos, aunque se puede predecir que la se� dad del ni o, in cluyendo la cubierta vegetal y la proxlmlda� a los mdos de himenópteros deben estar estrechamente lIgados con el tamaño de las nidadas.
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Turdus grayi
(Yigüirro, Tordo*, Clay-colored Robin) E. S. Morton El ámbito del yigüirro (lig. J 0.48) se extiende desde
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sabanas y bordes de los ríos en áreas bos �osas. En osta Rica, se le encuentra en la bajura y elevacIOnes medias en hábitats adecuados, aunque es más abundante en la Meseta Central y en Guanacaste. . , . El color del plumaje en ambos sexos es Identlco (cafe grisáceo en la parte superior, y más pálido por debajo), ,
aunque, los jóvenes tienen manchas negras en el pecho y plumas manchadas de beige en el pecho y en las c?bertor� de las alas. En estas últimas, las manchas persisten aun después de la muda post-juvenil en junio y julio y maduran hasta la primera muda postnupcial en julio-agosto al año siguiente. En los adultos, el color del ojo es rojo ladrillo y , de 65 a café en los juveniles. El peso de los adultos varia 86 g; el de las hembras es de 73 a 86 g (media, 80g) y el de los machos es de 65-75 g (media, 68 g). Se desconoce la razón por la que la hembra pesa más que el macho. El yigüirro es m uy parecido a la especie norteameri cana (T. migratorius) en cuanto al tamaño, com�orta miento de forrajeo y de anidación. Todas las especIes de Turdus son omnívoras, consumen invertebrados que en cuentra en el suelo o a una profundidad de 3 cm, así como frutas. Al contrario de la especie norteamericana que es frugívora fuera de la época de cría, el yigüirro depende de una dieta de frutas cuando está anidando. El forrajeo en el suelo es parecido al de la especie nort�mericana, o sea una . combinación de saltos y carreras segUIdo de pausas ifiTen tras examina el suelo a su derredor. Picotea los túneles de las lombrices y luego escarba extensamente con el pico. También escudriña la tierra desde perchas bajas ( 1 -3 m) durante épocas secas cuando escasean las lombrices. Muy pocas veces cazan moscas, quizá solo cuando h� y . , enjambres de hormigas y termitas durante la epoca de cna. . El inicio de la anidación es sumamente variable aunque conspicuo. Los machos comienzan a cantar en coro al amanecer cerca de dos semanas antes del inicio de
el Centro de México al norte de Colombia, donde es el único Turdus de bajura y está excluyendo activamente a demás miembros de la especie hasta 2.000 m de el�vacIOn
la puesta de los huevos. Estos coros y los arrebatos diurnos de canto duran toda la época de cría, que es de 2 � 4 meses. En poblaciones separadas por sólo unos pocos Ilómetros, la época de cría puede iniciarse con diferenCias de unos
N. del E. Tordo también se aplica a Molo/Mus aereus, lelcridae.
pocos días y hasta un mes entre una y otra. En la región del . Canal de Panamá la anidación comienza cerca de dos semanas después del inicio de la esta� ión �eca y �pr?xi madamente e1 70% de los intentos de cna están restnngldos
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en los claros extensos en el bosque. Se le encuentra en jardines, parques, céspedes y a lo largo de las orillas de *
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AVES
Tyrannus melancholicus (Tirano, Tropical, Pecho Amarillo, Tropical Kingbird)
a esta época. En otros lugares, especialmente en donde l � estaciones secas son más severas y prolongadas, la cna comienza cerca del final de la estación seca y llega hasta el inicio de la estación húmeda. En la Meseta Central de Costa Rica, los individuos comienzan a cantar en marzo y ponen los huevos en abril o mayo cu�do sUI;> uestamente han comenzado las lluvias y las lombnces e msectos son abundantes para cuando empluman los pichones. El yigüirro ocupa un lugar prominente en el folclor local: el campesino dice que durante el período de canto intenso, al final de la época seca, están "pidiendo el agua". El alimento para la crianza de los jóvenes quizá no sea el principal factor que determina las estaciones de anidación de esta especie (Morton 1971). Los adultos se alimentan casi exclusivamente de frutas mientras que alimenta a los jóvenes con invertebrados (Morton 1973); la disponibilidad de frutas puede determinar la época de anidación en algunas áreas. El nido, una copa de musgo y gramíneas forrado de barro a menudo, incluye epífitas como Peperomia en la supe icie exterior. El interior está tapizado de raicill� . Colocan sus nidos en horquetas de grandes ramas en hOjas de palmeras, y en marcos de las ventanas y otras par�es de las habitaciones y construcciones humanas. La mdada consta de dos o tres huevos y hasta 6 a 8; son moteados de pardo claro y marrón sobre un fondo azul verdoso. La incubación comienza con la puesta del segundo huevo, dando como resultado una eclosión asincrónica y la muerte rápida de los polluelos por hambre en ti�mpos de es.c��z de alimentos. Los pichones nacen 13 días desde el lmclo de la incubación y empluman 13 días después; se les alimenta con invertebrados durante los primeros 4 días y luego con una combinación de frutas e . ins�ctos hasta que pueden volar y el cuido de los padres dismmuye en forma . rápida en comparación con el de los demás pasennos tropicales, independizándose los jóvenes en aproximada mente dos semanas. Al comenzar los pichones a volar, su tamaño varía grandemente y se ha registrado individuos con pesos de 38 a 55 g. Cuando los padres comienzan otro ciclo de cría son muy agresivos hacia sus propios pichones y ha habido parejas que tienen hasta tres nidadas exitosas durante una estación. En juveniles cautivos, criados a la mano, ha habido una muda completa postjuvenil excepto por las cobertoras de las alas, cerca de 4.5 meses después de empezar a volar. La reposición de las plumas de las alas y de la cola en ��ta muda es poco común y puede representar una adaptaclon para vencer las condiciones de hambruna durante la perma nencia en el nido. Quizás las plumas de las alas sean adecuadas para un pájaro de 38 g aunque, inadecuadas para el tamaño de que alcanzan los adultos antes de la muda post juvenil.
J. W. Fitzpatric Este conspicuo mosquero (Tyrannidae), es una de las aves más grandes de la especie ifig. 10.49),. y es muy común desde el norte de México y en todos los trópicos americanos hasta Argentina. En Costa Rica se le encuen tra en una gran diversidad de hábitats abiertos que incluyen orillas de bosques, claros encharralados y de segundo cre cimiento, pantanos, orillas de ríos, charrales de espinas, en los suburbios y hasta en las ciudades: no se encuentra en bosques tupidos ni en alturas superiores de montano. El pecho amarillo hasta 2.000 m de �ltura en hábitats �bi�rtos y taml?ién alrededor de San Jase en los cables electrlcos (v.g., Slud 1964). S u gran cabeza y su garganta de color gris, su vientre amarillo claro, así como su cola bifurcada separan al tirano tropical de los demás mosqueros tropicales de pecho amarillo que comparten su hábitat, casi todos ellos de colores blanco y negro contrastantes en la cabeza (v.g.,
rf
Morton , E. S . 1971. Nest predation affecting the breed ing season of the clay-colored robin , a tropical song bird. Science 171: 920- 21. . 1973 . On the evolutionary advantages and dis advantages of fruit eating in tropical birds . Am. Nat. ---
107:8-22. 622
Pitangus sulfuratus, Megarhynchus pitangua, Myiozelttes : similis, M. granadensis y Conopiasparva). En Costa RIca, el otro tiránido con el vientre amarillo es el Pecho Amarillo occidental (Tyrannus verticalis)* , un extraño visitante de invierno, principalmente en áreas de sabana en el norte de Guanacaste y en el valle inferior de El General. Las vocalizaciones corrientes pecho amarillo son sílabas altas vibrantes, emitidas en sucesión rápida: Tii tititititii o pip-pip-piririririri. Estos sonidos se emiten cuando los componentes de una pareja se encuentran en una percha y se saludan con el revoloteo de alas y con la cola extendida como un abanico (ver Smith 1966). Su canto al amanecer, característico de muchos mosqueros tiránidos, es similar aunque tiene varios "tics" introducto rios. A menudo, es el canto de las aves que se escucha al amanecer. El pecho amarillo casi invariablemente busca sus presas desde perchas expuestas, como ramas secas, copas de los árboles, postes de cercas y cables del tendIdo eléctrico. Su dieta consiste principalmente de insectos voladores que capturan en salidas ágiles y prolongadas. Las presas son grandes y fáciles de identificar por o menos hasta el nivel de orden y generalmente consIsten de Odonata, Orthoptera, Hymenoptera, Coleoptera y dípteros grandes (v.g., Hespenheide 1964; Ohlendoff 1974). A
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menudo, acechan en arbustos en flor para capturar maripo sas. En todo su ámbito, el pecho amarillo suplementa su dieta de insectos con frutas, especialmente durante la abun dancia de muérdagos y de frutas de árboles grandes (v.g.,
Ficus, Crematosperma, Didymopanax). S us alas largas y punteadas, la cola ancha y honda mente bifurcada, y los tarsos cortos del pecho amarillo
*
N. del E. Muchos tiránidos costarricenses tienen pecho y vientre amarillos y se conocen como Pecho Amarillo. El autor se refiere
al grupo que los angloparlantes llaman kingbirds.
LISTA DE ESPECIES
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Fig. l0.49 Tyran1lUS f1IIllancholicus: Adulto esperando insectos. Costa
Rica (p. G. Stiles, foto).
parecen adaptaciones a sus métodos estereotipados de forrajeo "rapaz aéreo" (Fitzpatrick 1978). Con frecuencia sus acometidas impetuosas se ven acompañadas por ma niobras aéreas impresionantes al tratar de escapar sus presas y la agilidad que se requier� la suplen en parte las plumas exteriores alargadas la cola. Esta adaptación al canza su máxima expresión en los pecho amarillo de "cola de tijera" que, a menudo, se les ha colocado en el género Muscivora (Tyrannusforficatus y T. savana). Al igual que con los demás tiránidos halcónidos
(v.g., Mitrephanes phaeocercus, Contopus spp., Colonia colonus), los pecho amarillo tropicales vuelven repetida
mente a sus perchas preferidas (Fitzpatrick 1978). La tendencia de regresar a una percha es inversamente propor cional al tiempo utilizado en el acecho inmediatamente antes del ataque a su presa. Esto indica que pueden calcular hasta cierto grado la densidad de las presas alrededor de
una percha, de manera que con frecuencia abandonan las perchas en donde las presas son escasas. Las parejas permanentes de pecho amarillo tropi cales son territoriales durante todo el año (Smith 1966). Tomando en cuenta su hábito rapaz aéreo, su territorio es pequeño para un pájaro de su tamaño (3 6-48g) y, a menudo, consiste de unas pocas ramas favoritas o claros que ofrecen puntos estratégicos desde donde vigilar el paso de sus presas. Sin embargo, a menudo, las aves de varios territo rios se reúnen para comer en enjambres de insectos grandes (v.g. , termitas o libélulas).
En Costa Rica, el pecho amarillo anida desde media dos de marzo hasta fines de junio (Skutch 1 954, 1 960), invariablemente en una sola nidada, aunque puede hacer varios intentos antes de criar exitosamente sus pichones. El nido es una estructura floja en forma de taza mal protegida sobre una rama al descubierto en un arbusto O árbol pequeño. Con frecuencia colocan los nidos cerca del I-gua o sobre ésta y, a menudo, anidan en compañía de grandes colonias de caciques y oropéndolas, comporta miento que comparten con muchos otros mosqueros de pecho amarillo. Por lo general, se puede ver a un miembro de la pareja en una percha cercana o directamente por encima del nido, y la mayor parte de su forrajeo se lleva a cabo en la vecindad del nido durante la época de cría. La incubación tarda cerca de 1 5 días y los pichones abandonan el nido más o menos a los 1 8 días después de nacidos (Skutch 1960). Aunque, en los juveniles los bordes de las plumas de las alas y de la cola son rojizos, en todos los demás aspectos se asemejan a los adultos. El comportamiento agresivo de los pecho amarillo hacia varios pájaros de mayor tamaño ha sido descrito por muchos autores (v.g. , Slud 1 9 64). Sus blancos principales son los halcones de campo abierto que persiguen y atacan durante incontados minutos hasta que los obligan a aban donar el área. Otros depredadores de sus nidos, espe cialmente tucanes y tucancillos (Ramphastos y Pteroglos sus spp.), son también víctimas de este comportamiento
"mafioso". No obstante la agresividad de los pecho amarillo hacia los depredadores, rara vez atacan a otros mosqueros, a pesar de la frecuente presencia de hasta seis especies de tiránidos grandes, posibles competidores, dentro de sus hábitats abiertos. Ecológicamente, muchos de estos pa rientes son más generalizados y omnívoros que los pecho amarillo, mostrando menos dependencia de presas grandes aéreas. En las bajuras de Perú, se ha visto a los pecho amarillo compartiendo sus perchas nocturnas con cuatro especies de estos grandes tiránidos. Se desconoce si par ticipan en estos descansos comunales en todo su ámbito. En Costa Rica el pecho amarillo puede formar grandes colonias de descanso con los mosqueros de tijerilla. Se ha descubierto recientemente que una población de pecho amarillo que ocupaban la costa noreste de México y que quizá pertenecía a una subespecie de T. melancholi cus, resultó ser una especie diferente, Tyrannus couchii. Las dos especies hermanas coexisten al sur de Veracruz y en la Península de Yucatán (Smith 1966; Taylor 1979). Debido a que se le encuentra en un amplio ámbito de hábitats, el pecho amarillo muestra una preferencia por
sitios abiertos y alterados, y como resultado ha aumentado sus números y su distribución geográfica como respuesta a la destrucción del bosque por el hombre. La especie es común en todas las comunidades tropicales, viviendo y
anidando exitosamente aún en el centro de las más grandes ciudades suramericanas. Fitzpatrick, J. W. 1 978. Foraging behavior and adaptive radiation in the avian family Tyrannidae . Ph .D. diss . , Princeton University. 623
AVES
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Ornithological Society. Smith , W. J. 1 966 . Cornmunications and relationships
Ontario y Maine. Caza insectos en el follaje de las copas de los árboles, a principios del verano y, coloca su nido en la tierra o cerca de ella; la nidada es de cinco o seis huevos blancos con manchas cafés. Después de la anidación, se moviliza ampliamente, a menudo dentro de charrales y bosques de segundo crecimiento, donde se alimenta de bayas, así como de insectos. La reinita verdosa pasa el invierno desde el sur de México hasta el norte de Sur América, aunque en Costa Rica está quizá su centro de mayor abundancia. Algunos individuos llegan aquí desde finales de setiembre, aunque la especie es más abundante a fines de octubre y es uno de los últimos residentes de otoño en llegar. Desde esta fecha hasta mediados de marzo o principios de abril, aparentemente ocupan territorios limitados; los estudios de migración (identificación con anillos) indican que estas aves regresan afio tras afio a la misma área invernal. Después de un período premigrato rio de deambular (y de engordar), la mayoría de V. pere
in the genus IYrannus. Publ. Nuttall Ornithol. Club, no. 6. 1faylor, M. A . 1 979. Two sibling species of IYrannus (Tyrannidae) . Auk 96:22 1-33 .
grina parte hacia el norte desde mediados hasta el final del
Vermivora peregrina (Cazadora, C. de Tennesee, reinita verdosa, Tennessii Warbler)
muchas aves migran a 10 largo de la costa del Caribe durante el día, en especial durante el otofio; en el invierno se puede ver grandes bandadas de reinitas viajando por las
F. G. Stiles Esta pequeña e insignificante reinita (fig. 10.50) es un numeroso habitante de invierno en la mayor parte de Costa Rica, especialmente en la vertiente del Pacífico, donde enloquece a los ornitólogos aficionados debido a su semejanza con varios mosqueros, igualmente insignifi cantes, y otras especies parecidas. Sin embargo, es un pajarito muy vivaz, ya que su interesante comportamiento muestra excelentemente como una reinita de los abetos norteños puede transformarse en un residente del trópico por medio de una migración de unos pocos miles de kilómetros. La reinita verdosa es quizá la menos vistosa de la familia Parulidae, que en Costa Rica cuenta con el mayor contingente de aves terrestres migratorias e invernales. Su plumaje básico, o de invierno, que más a menudo se ve en Costa Rica es verde oliva en las partes superiores, con el vientre blancuzco y a veces la garganta y parte del pecho tienen un tinte amarillento; en los machos el amarillo es más opaco y la cabeza más o menos con un tinte gris. Las únicas marcas remotamente conspicuas son sus cejas pálidas y una línea negra que atraviesa el ojo. En su plumaje de cría, que adquiere en una muda parcial jus tamente antes o durante la migración de primavera, las partes inferiores son más blancas y la cabeza es de un gris intenso, especialmente en los machos. El pico es fino y muy puntiagudo. Esta reinita pesa cerca de 8 a 9 g en su condición de residente invernal (machos ligeramente más pesados), aunque con los depósitos de grasa para la migración pueden pesar hasta 12-13 g.
V. peregrina anida en áreas pantanosas de bosques en regeneración desde el Yukon y Montana al sur de 624
mes de abril; en ocasiones, se puede ver a algunos migran tes retardados a principios de mayo. Generalmente viajan durante las noches, pero en épocas de malos climas
copas de los árboles a 10 largo de la costa, temprano en la mafiana. Los hábitats favoritos de la cazadora de Tennessee incluyen matorrales marginales, bosques de crecimiento secundario, áreas semiabiertas, cafetales, etc., así como el dosel y orillas del bosque seco tropical (que en su mayoría carece de hojas durante esta época); es poco común en el dosel del bosque muy húmedo y no se le encuentra dentro del bosque cerrado (excepto a veces durante la migración). Esta especie aparentemente ha crecido mucho durante este siglo, reflejando quizá el estado de deforestación en ambos extremos de su ruta de migración. En su ámbito de invierno, la reinita verdosa casi siempre se encuentra en grupos o en bandadas pequefias, a veces en compafiía de otras reinitas. Con su canto alto de chip y tsiip, que es virtualmente el total de su vocabulario de invierno, vuelan entre los árboles y arbustos con frutos y flores. Visitan con avidez las flores de árboles como Erythrina spp., Inga, Calliandra. y banano, así como aquellas de las especies introducidas,Eucalyptus y Callis
temon.
También gustan mucho del néctar del bejuco
USTA DE ESPECIES
leñoso Combretum. y en Guanacaste, con frecuencia se ve a reinitas verdillas con el rostro teñido de anaranjado con el polen de esta enredadera. Ocasionalmente, algunos individuos intentan defender partes o la totalidad de los pequeños árboles florescentes de Combretum. aunque más a menudo se alimentan de bandadas, excluyendo los nectarívoros más agresivos, como son los sargentos y colibríes. En la Meseta Central, se puede localizar un árbol grande de paró (Erythrina poeppigiana) con sólo el sonido característico de una bandada de reinitas verdillas (al igual que por las tangaras, tordos, sargentos, y carpinteros) que llegan a visitar sus flores. Las reinitas verdosas también consumen varias fru tas suaves, y pequeñas, en especial aquellas de Trema y Urera y algunos aroides y muérdagos. También cazan ávidamente insectos dentro del follaje, a menudo valiéndose de sus picos para abrir las hojas secas enrolla das -una estrategia común de varios Icteridae y, entre las reinitas su pariente Vermivora chrysoptera. Dentro de su comportamiento gregario generali zado, estas reinitas parecen semejar algunas tangaras tropicales y mieleros mucho más que a la mayoría de los parúlidos. Aún más sorprendente es la semejanza que tienen con la familia Zosteropidae del Viejo Mundo tropi cal. Como la mayoría de las reinitas que anidan en el norte,
V. peregrina pasa la mayor parte del tiempo (dos veces más) de cada año en sus terrenos de invierno que en su territorio de cría; es un miembro integral y funcional de la comunidad de aves tropicales. Alvarez del Toro , M . 1 963 . La enredadera cepillo, fuente de atracción para las aves . Inst. Ciene. Art. Chiapas.
Mex. 1 963 :3-5. Morton , E. S . , and Keast , A . , eds . 1 979 . Migrant birds in the New World tropies. Washington , D . C . : Smith sonian Institution Press . (A symposium with various papers pertinent to V. peregrifUJ and other migrant war blers � )_ Pough , F. H . 1 949. Audubon bird guide: Small land birds. Garden City, N. Y : Doubleday. Slud, P. 1 964 . Birds of Costa Rica: Distribution and ecology. Bull. A m . Mus . Nat. Hist. 1 28: 1 -430. Stiles , F. G. 1 982. Ecological and evolutionary aspects of bird-flower coadaptations, Proe. Seventeenth Int. Omithol. Congr. . in press .
Zarhynchus wagleri (Oropéndola de cabeza castaña, O ropéndola, C hestnut- headed Oropendola) N. G. Smith Este ictérido gregario (lcteridae: mirlos, caciques, zanates, etc.) anida en colonias desde el sur de México hasta el oeste de Ecuador (fig. 1 0.51). Es omnívoro aunque su dieta consiste en gran parte de frutas, especialmente cuando no está anidando. El color en ambos sexos es similar, o sea, mayormente negro, de cabeza castai'lo
opaco, plumas de la cola amarillas y pico aguzado de color marfil. En tamaño son desiguales (machos �5 cm, hem bras 27 cm) y los machos en general pesan dos veces más que las hembras (21 2 g y 1 10 g, respectivamente). Los machos abandonan el nido pesando el doble que las hem bras (de 1 75 a 85 g) y se ha demostrado,gue se requiere dos veces más energía para criar un macho:,ne una hembra, y lógicamente cuando escasea el alimento mueren más machos en el nido, lo que produce una ¡relación sexual secundaria de cerca de 3: 1 a favor de .las hembras. Cuelgan sus nidos largos (56 cm) en forma de bolsa de los extremos de las ramas, generalmente en un árbol en forma de sombrilla en un claro o a la orilla de un bosque húmedo. Aunque en un árbol el promedio de nidos es de treinta a cuarenta, puede haber hasta cien y tan pocos como cuatro. El número de nidos representa el número de hembras, puesto que "Solo ellas lo construyen (en 10 ó 14 días), incuban los huevos (17 días) y alimentan los pichones hasta que empluman (30 ó 36 días). En las colo nias la relación sexual es de 5: 1 dominando las hembras, de manera que el apareamiento es promiscuo y algo peculiar. N unca he visto la copulación dentro de la colonia, muy di ferente de lo que ocurre en otras oropéndolas promiscuas. Los machos hacen despliegues con reverencias y vocali zaciones similares a gorjeos dirigidos hacia las hembras pero nunca entre ellos, y nunca' pelean. No hay una jerarquía dominante. Cuando no está anidando (junio-diciembre) la oropéndola de cabeza castai'la deambula en bandadas monoespecíficas buscando, principalmente, árboles con frutas. La anidación comienza con el inicio de la época seca (diciembre) y puede continuar' hasta el principio de la estación lluviosa (mayo-junio). Hay tres posibles ciclos de cría durante esta época. Las ',colonias son cohesivas a través del tiempo y los mismos individuos ocupan las mismas colonias ai'lo tras afio. Los estudios de identificación (con anillos) muestran que el intercambio de individuos entre las colonias es pequei'lo. El intercam bio de polluelos entre colonias de diferentes dialectos son aprendidos. La unión dentro de la colonia no es completa, ya que, a menudo, un grupo se separa de la colonia madre y de este modo se diseminan los diferentes dialectos, o sea que no son específicos de una colonia en particular. Como en las demás oropéndolas y caciques, la nidada normal es de dos huevos y el éxito de cría es muy bajo. Durante un período de diez años, el promedio de po lluelos que llegó a adultos fue 0.40, pero los adultos son muy longevos. En una colonia, cinco hembras, marcadas en 1 977 como pichones, estaban construyendo sus nidos activamente a la edad de 26 años. Aunque los tucanes, las culebras, las zarigüeyas y los murciélagos causan grandes daños en los huevos y polluelos, la principal causa de mortalidad en casi todos los tiempos son las larvas de moscas Phi/omis. Los adultos de estas moscas depositan los huevos o larvas vivas directamente en los pichones. Generalmente, los polluelos con más de diez de estas larvas mueren, especialmente. si están débiles por falta de alimento. No todas las colonias de oropéndola están sujetas a la misma presión por parte de estas moscas. Las
625
AVES
Fig. l0.51 Zarhynchus wagleri: a) Adulto. b) Colonia de nidos en lo alto de un árbol grande. Panamá (fotos N. G. Smith).
oropéndolas que anidan en asocio de avispas (Protopoly bia pumila, Stelopolybia araeta, Polistes spp., Polybia spp, etc) y las abejas sin aguijón (Trigona spp.) sufren sig nificativamente tasas menores de ataques dePhilornis que aquellas que anidan lejos de estos insectos. Aún no está claro cuál es la naturaleza de esta protección. Varios experimentos han demostrado que los himenópteros des cubren las moscas por el olfato y por el ruido de sus alas. La reacción de las abejas y avispas fue típica del compor tamiento que demuestran hacia el sinnúmero de parasitoi des que intentan franquear la entrada a sus nidos, como si las moscas Philornis fueran parasitoides de avispas y abejas, aunque no lo son. No todas las oropéndolas anidan con avispas y abejas, y mientras que la tasa de infestación con P hilornis sp. es bastante mayor que en las colonias de avispas y abejas, también varía en un grado significativo. Esta variabilidad es el resultado de un prasitismo diferente -parasitismo dela nidada por el vaquero gigante Scaphidura oryzivora, un ictérido totalmente negro, algo más pequeño que la hembra de Zarhynchus wagleri. Más pichones de oropéndola sobreviven en nidos que tienen uno o dos polluelos de Scaphidura porque éstos acicalan a sus compañeros en el nido y eliminan los huevos y las larvas de las moscas. Los pichones de los hospederos no muestran un comportamiento recíproco. Las oropéndolas de las dos colonias se comportan de manera diferente hacia las especies invasoras de Scaphidura y sus huevos y, en las colonias asociadas a avispas y abejas, los pájaros ahuyentan a las hembras invasoras y sacan de sus nidos un alto porcentaj�de sus huevos. Las oropéndolas, en cuyas colonias no hay·avis pas ni abejas, generalmente no se inmutan por la presencia 626
de Scaphidura y aceptan sus huevos. Los experimentos de paternidad cruzada han demostrado, durante nueve años, que esta "discriminación", aunque aún no está claro como lo aprenden. Sin embargo, el significado evolutivo de la correlación entre el comportamiento de las oropéndolas hacia Scaphidura está claro en ambos casos. Durante un período de diez años, las tasas de éxito reproductivo de las oropéndolas varió en ambas situaciones, con una ligera ventaja para aquellas que anidan en asocio de avispas o de abejas. Igual ocurre en el caso de Scaphidura.
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USTA DE ESPECIES
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� � Fig. l0.52 ü/�do"ia coronata: a) Nido "in situ" en la cresta del talud de un arroyo. La flecha indica la abertura, y la vegetación circundante ha sido eliminada. b) Nido después de haber sido removido del sitio. e) Huevos extraídos del nido. d) Pichones entre dos machos adultos Oas hembras son similares). Los pichones son de aproximadamente 17 y 15 días de edad, respectivamente. Villa Mills, Cerro de La Muerte, Costa Rica (fotos J. H. Hunt). �
Zeledonia coronata (ZeIedonia, Wrenthrush) 1. H. Hunt
La zeledonia lfig. 10.52), se encuentra únicamente en bosques a grandes elevaciones y en regiones montafiosas, especialmente en hábitats casi siempre húmedos y con neblinas frecuentes. La distribución de la especie está restringida a Costa Rica y a las áreas elevadas de Chiriquí en el oeste de Panamá. Zeledonia reside en rodales densos de los bambúes Chusquea a 3 .000 de
elevación en el Cerro de la Muerte y es abundante en la cima del bosque nuboso sobre Monteverde. Esta ave es monomórfica y muy semejante a Calharus gracilirostris ya que ambas tienen el lomo verde oliva y el vientre gris pizarra. Sin embargo, la zeledonia es algo más robusta, su cola es definitivamente más corta y su corona anaranjada rodeada de dos rayas negras es llama tiva pero no tan conspicua como se podría esperar. Generalmente, Zeledonia se encuentra en el suelo o muy cerca de él; agita las alas cuando salta y muy rara vez
627
AVES
vUela (y muy mal cuando lo hace). No eleva la cola como los demás soterrés, como en forma equivocada, se ve en algunas ilustraciones. Casi siempre permanece oculta en la vegetación densa y es sumamente difícil verla. Este pájaro puede acostumbrarse a la presencia de un observa� dor cuidadoso y persistente, después de varios días, y entonces se le puede observar más fácilmente. La manera más fácil de localizar este pájaro y de identificarlo es por sus vocalizaciones. Su canto, de una única sílaba, se escucha con frecuencia y es muy llamativo, muy similar al de Catharus gracilirostris. aunque una oc tava más alto y muy débil en cuanto a la calidad del tono. Sube en frecuencia conforme lo emite y fonéticamente, por ejemplo, es un siii. con una inflexión hacia arriba. El patrón común es una larga serie de llamadas, una cada pocos segundos, aunque también se escuchan llamadas in dependientes. La conformación y la fraseología son semejantes a las de muchos vireos: frases polisilábicas variables es paciadas a intervalos de unos pocos segundos. El canto, emitido por ambos sexos, tienen la misma calidad débil, alto y rechinante del llamado. Los cantos se escuchan mucho menos que los llamados y quizá estén estacionalmente asociados con la anidación. Se puede oír a ambos miembros de una pareja establecida en sus vocali zaciones de contra canto y contra llamada. O sea, cada in dividuo hace un llamado alternando el sonido, o cuando canta, alterna una "frase", de modo que los dos pájaros producen una secuencia de "frases" o llamados regu larmente espaciados. No es raro oír una serie de cantos o llamados que dura una media hora. Desde marzo ajulio, las aves se dispersan en parejas, lo que no se ha observado en otros meses del año. Una pareja mantiene un territorio de todo propósito relati vamente grande, de aproximadamente 0,50 ha. Ambos sexos participan en el despliegue territorial, cantando y llamando con regularidad cerca de las fronteras con terri torios adyacentes. Se puede escuchar contracantos y contrallamados entre aves de territorios adyacentes que quizás son mecanismos de demarcación territorial. En una ocasión, se escuchó a los cuatro individuos de dos territo rios adyacentes en contracantos simultáneos. Zeledonia forrajea individual o conjuntamente a un paso lento sobre una ruta en rodeos que abarcan casi todo su territorio. Estas aves aparentemente se alimentan en su casi totalidad de larvas de lepidópteros pequeños. Las cargas de provisiones que los adultos llevaban a sus pichones eran una sopa de materia vegetal, quizás es el resultado de haberse alimentado de orugas. Ambos miembros de una pareja participan en la construcción del nido, aunque toca a la hembra la mayor parte, tardando una semana o más. Los nidos tienen forma de cúpula, con una abertura en un costado. El material consiste de varias especies de musgos fuertemente com pactados. Siempre esconden sus nidos en un corte vertical en un sitio cubierto de musgos, como sería una cárcava o el costado casi vertical de una colina, haciendo difícil encontrarlos.
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Ponen dos huevos de. color blanco o crema, con fuertes manchas de color café. Los huevos son de cáscara fuerte, casi redondos y relativamente grandes para el tamaño del pájaro adulto. Se desconoce el ámbito del período de incubación y se cree que los pichones permane cen en el nido durante 1 8 días� En ambos casos, los períodos son muy largos para una ave canora pequeña. Se cree que ambos padres aprovisionan a los polluelos, que están cubiertos de una pelusa gris rala. El plumaje de los pichones mayores es igual al de los adultos, excepto por el parche de la corona, que quizá adquieren cuando comien zan a volar. La Zeledonia no es un ave gregaria ya sea con sus coespecíficos o con otras especies. El nicho taxonómico de Zeledonia. ya sea o no como familia monoespecífica, depende, quizá de los prejuicios personales de los sistematistas que arremeten contra el Lo que no está en discusión es que las problema. afinidades de Zeledonia claramente se ajustan a las de los oscines de nueve primarias. Zeledonia también comparte numerosas características de su historia vital y eco lógicas, además de algunos rasgos, con los géneros cen troamericanos de parúlidos Myioborus. Basileutorus y Ergaticus y estos cuatro géneros pueden formar una asam blea filética íntima. Sin embargo, su corta cola, alas cortas redondeadas, carina reducida y cuerpo robusto diferencian a Zeledonia de las demás reinitas. Aunque todas estas características pueden ser adaptaciones específicas para el hábitat preferido y de su comportamiento de forrajeo, hacen, sin embargo, que el pájaro sea diferente. Zeledonia coronata probablemente continuará recibiendo una colocación especial en la mayoría de los tratados taxonómicos.
Hunt J. H . 1 97 1 . A field study of the Wrenthrush , Zel edonia coronata. Auk 88: 1 - 20. ,
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(Comemaíz, Gorrión, Rufous-collared Sparrow)
�onotrichia capensis S. M. Smith
Esta especie, conocida en varios lugares por diferen tes nombres y en Costa Rica por "comemaíz" es de los pájaros más conocidos y que más se ven en este país ifig. 10.53). Es muy abundante en todo la Meseta Central, y en la actualidad ocupa un nicho similar al del gorrión común
(Passer domesticus) en las zonas templadas norteñas. En todos los estados de su plumaje tiene una cresta pequeña pero muy visible. Los adultos tienen una corona negra y una raya ancha gris por encima de una línea ocular más angosta y negra. Todo este conjunto forma el patrón típico de la cabeza de Zonotrichia. Entre la cabeza rayada y el lomo listado de café, se encuentra el collar rojizo ancho, característico de la especie. El vientre es un gris claro con dos manchones negros a cada lado del pecho que,
LISTA DE ESPECIES
Las poblaciones costarricenses son monógamas y fuertemente territoriales, y por lo menos en la Meseta Céntral, anidan durante todo el año. Construyen sus nidos
en varios lugares: en árboles altos;y en arbustos bajos; en el suelo entre vegetación densa y eh grietas en acantilados y en paredes rocosas. La nidada más común es de tres huevos. Solamente la hembra incuba, pero ambos padres alimentan a los pichones, que aún después de emplumar, dependen de los padres por su alimentación durante varias semanas. Aunque Wolf � 1 979) dice que encontró varios
Adulto. Patio del Museo Nacional, José, Costa Rica (foto D. H. Janzen)
Fig. 1O.53 Zonotrichia capensis: San
a veces, se unen en forma de corbata de lazo. Hay una barra blanca en cada una de las alas. Los juveniles son listados, tanto en el lomo como en el vientre y carecen del "corbatín" y el collar es considerablemente menos rojizo, las rayas de la cabeza son más opacas y las barras de las alas son menos marcadas. En los dos sexos, el plumaje es similar. Aunque esta especie no se encuentra en hábitats a nivel del mar, su ámbito es desde unos pocos cientos de metros hasta los montes más altos, especialmente en las cordilleras centrales. Es, por ejemplo, un residente abun dante y conspicuo del Cerro de la Muerte. Los cantos de esta especie se escuchan en todo su ámbito durante todo el año y aunque en el Valle Central su silbido característico es muy común, un tri-i-íí-oii, chas queado*, hay varios cantos diferentes en la distintas pob laciones. Handford y Nottebohm (1 979) aseguran que el tipo de canto varía de acuerdo con factores tales como la altitud.
Handord , P. , and Nottebohm , F.
1 976. Allozyrnic and
morphological variation in population samples of rufous-collared sparrows, Zonotrichia capensis, in re lation to vocal dialects. Evo/unon 30:802-17.
Srnith , S . M . 1 978 . The ''underworld'' in a territorial sparrow: Adaptive strategy for tloaters . Am. Nat. 1 1 2:57 1 -82.
*
picos de cría, yo no encontré picos similares en un estudio de cuatro años de duración con pájaros marcados en la Universidad de Costa Rica. Debido a su fuerte y perma nente sistema territorial, la mayoría de los juveniles deben permanecer "célibes" durante algún tiempo antes de con
vertirse en amos de un territorio. Estos "solterones" tienen un sistema social bien organizado, la "mafia" (Smith 1 978), en donde hay una jerarquía de dominancia de solterones, machos y hembras. Cuando muere un dueflo, se le repone rápidamente con un miembro dominante del mismo sexo. Los pájaros "mafiosos" son típicamente furtivos, de manera que es difícil ver a juveniles indepen dientes. Sin embargo, a menudo se ven grandes bandadas de comemaíces. Estos grupos están compuestos en su mayoría por juveniles algo rayados y se forman únicamente durante estaciones de alta productividad y duran más de un mes. Sospecho que estas bandadas están compuestas por aves que aún no han encontrado un sitio en el sistema de la "mafia". En tiempos recientes Costa Rica ha sido invadidapor gorriones domésticos y queda por ver cómo afectará esta invasión a las poblaciones de comemaíz.
Slud , P. 1 964 . The birds of Costa Rica: Distribution and ecology. Bull. Am. Mus. Nat. Hist. 128:1-430. Wolf, L. L. 1969. Breeding and molting periods in a Costa Rican population of the Andean sparrow. Con
dor 7 1 :2 1 2- 19.
N. del E El costarricense dice "comemaíz". Creo que es más un nombre onomatopéyico que una descripción de hábitos alimen-
tarios.
629
CAPITULO 11 INSECTOS
INTRODUCCION D. H. Janzen Costa Rica es, en su totalidad, un país tropical con entomofauna tropical. Sin embargo, ningún hábitat costa rricense en particular posee una entomofauna siquiera aproximadamente representativa de sus aspectos faunís ticos y ecológicos. En el Parque Nacional Corcovado (36.000 ha), se reproducen por 10 menos 220 especies de mariposas (excluyendo las hespéridas, licénidas y riodí nidas). En el Parque Nacional Chirripó, situado unos 70 km al norte de Corcovado, el número correspondiente es de unas 30 especies, con menos del 5% en común entre ambos parques (p. DeVries, como pers.). Es cierto que el Parque Nacional Chirripó está entre 2000 y 3500 m de altitud, y que Corcovado está al nivel del mar; pero la Isla del Caño con su cubierta de bosque pluvial, a unos 17 km de la costa de Corcovado, parece tener poblaciones establecidas de
solo unas 5 especies de mariposas, todas presentes también en la tierra fIrme adyacente. He encontrado casi tanta variabilidad en la riqueza y densidad de especies d(} insectos (obtenidos por muestras de 800 golpes de red) de campos de cultivos abandonados y pastizales de diversas historias, y del bosque cadlicífolio adyacente (Refugio Palo Verde, en el delta del Río Tempis que, Provincia de Guanacaste, Janzen 1976a); como he encontrado en muestras del mismo tamaño tomadas en Costa Rica, desde el nivel del mar hasta los 3.000 m de altitud, de día y de noche, sotobosque primario secun dario, estación seca y lluviosa, y bosques de caducifolio y perennifolio (Janzen 1973a). Tomando en cuenta esta variabilidad, el lector debe considerar todas las generalizaciones que siguen como limitadas, a menudo específicas para ciertos lugares, y no defmitivas sobre los trópicos o el país. Costa Rica (5 1.054 km2), con un área parecida a la de Virginia Occidental,
y
I
Rhinoseius colwelli: Acaros adultos machos y hembras sobre el pico de un colibrí Eugenes fulgens. El macho está saliendo desde la abertura nasal del ave, cuyo pico es cerca de 1 00 veces
más largo que el ácaro (dibujo S. Naeem).
63 1
INSECfOS
contiene casi tantos tipos de hábitat como Norteamérica. y cualquier generalizaci6n sobre Costa Rica tiene casi tan poca aplicaci6n como las generalizaciones sobre la ecología de los insectos de todos los Estados Unidos o Canadá (ver Munroe 1956). En lugar de tratar de ilustrar todos los aspectos de la ecología de insectos con ejemplos costarricenses, y con ello declarar que casi no 'Sabemos nada sobre su ecología, he preferido escribir ensayos cortos sobre algunos aspec tos que han sido estudiados o que atraen la atenci6n del ec610go que viaja por Costa Rica. Desconozco otra colecci6n de ensayos sobre ecología de insectos de otros países tropicales para realizar una comparación. Sin embargo, los siguientes Jibros: Y: artículos contienen gran cantidad de información sobre muchos aspectos de la eco logía de los insectos tropiéales;. incluyendo los de Costa Rica: Scfineirla 197. 1';' Weber 1972; Wille y Michener 1973; Owen, 197 1, Halffter y Mathews 1966; Y. Gillon 197 1 ; D. Gillon·197 1 ; Wilson 197 1 ; Beeson 194 1 ; Browne 1968; Mound y Wálbff 1978; Wolda 1978a,b; Gary 1972. En dos áreas de la biología de insectos de Costa Rica, se está acumulando informaci6n con tal rapidez que no trataré de caracterizarlas en detalle aquí: biología de parasitoides e interacciones de insectos-planta hospedera. En un futuro cercano, aparecerán artículos de revisión sobre estos temas.
¿Por qué llegan las palominas a las luces? Cuando se llega por vez primera a una estaci6n de campo en Costa Rica, a menudo, lo primero que se ve son las palomillas, que tienen el misterioso comportamiento de acercarse a las luces y agruparse cerca de ellas en relativa inactividad (ver revisi6n del fen6meno en Hienton 1974 y Weiss, Soraci y McCoy 194 1 ). A más luz ultravioleta, mayor número de palomillas. Es muy poco probable que sean atraídas porque la luz de alguna manera imita un atrayente natural. Más bien, es probable que cause una especie de corto circuito en varios sistemas fisiológicos y etológicos, casualmente provoca que las palomillas lleguen a las luces, donde una parte de ellas se queda. R. R. Baker, biólogo inglés que se especializa en el comportamiento individual de mariposas y palomillas adultas en relaci6n con la migraci6n y otros desplazamien tos colectivos, está tratando de encontrar una explicaci6n del fen6meno que parece consistente con los patrones de atracci6n de palomillas a las luces en Costa Rica. El afirma que la palomilla utiliza una luz distante como punto de referencia durante su vuelo nocturno de un lugar a otro. Normalmente tales puntos son distantes (estrellas, la luna), y al mantener un ángulo aproximadamente constante en relaci6n con la fuente de luz, la palomilla logra llegar a su destino. Pero si selecciona una luz artificial cercana, al mantener el ángulo constante, la palomilla vuela en una espiral que se cierra, hasta llegar a la luz. Allí, se posa porque la luz cercana equivale a la del día. Existen ideas y datos que, sin embargo, no concuerdan con esta teoría (Robinson y Robinson 1950). Si Baker tiene razón, existe 632
una serie de implícaciones ecol6gicas importantes. Las palomillas solamente son atraídas desde una distancia corta, o sea (decenas y no miles de metros) en cuanto más pequefla y más intensa sea la luz se acercarán más palomi llas (pero la luz debería ser enorme para ganarle a la luna); y, lo más importante, las palomillas deben tener un ali ciente para emprender vuelos geográficamente orientados. Esto último implica que están en migraci6n o que de algún modo conocen la localizaci6n espacial de las plantas hospederas de la larva, de las fuentes de néctar, o de buenos escondrijos para el día. Debe pues existir conocimiento y aprendizaje, en lugar de guiarse por pistas visuales o químicas, o sea, aprenden y recuerdan. No esperamos que las orugas (ni siquiera las nocturnas) sean atraídas a la luz. La luz del receptor imita una guía lejana y por ello, se debe ser muy cuidadoso si se pretende utilizar el número y tipo de palomillas que llega la luz como indicador de parámetros ecológicos. Hacerlo sería como caracterizar un pueblo tan solo por la gente que pasa por la plaza.
¿ Cuáles palominas no llegan a la luz? Entre ellas, las más conspicuas son especies diur nas, como las de la familia Castniidae (grandes y coloridas, de vuelo poderoso que se encuentran junto a caminos y riachuelos en áreas de crecimiento secundario). También las palomillas de la familia Pericopidae llegan raramente a la luz, especialmente las especies más diurnas. Cuando llegan las especies diurnas, los pericópidos como Peri copis separata (que es aparentemente un imitador mule riano de las mariposas atraídas a la luz en Monteverde y el Parque Nacional Santa Rosa) pueden irse poco después, o pueden volar "temerosamente" a varios metros del bom billo y alejarse si se les molesta. En el caso de la familia Uranidae (por ejemplo la colipato verde del bosque pluvial, Urania fu/gens) hay especies marcadamente diurnas 'Que no llegan a la luz, pero las especies crepusculares y noctur nas están casi igualmente ausentes (v.g., Sematura /unus y Coronidia orithea). Entre los miembros marcadamente diurnos de las familias Ctenuchidae y Sphingidae (v.g., Ae/lopos spp.), son mucho menos abundantes en la luz de lo que uno esperaría juzgando por su abundancia en las flores. En general, ocurre lo mismo con los pequeftos esfíngidos crepusculares, aunque Cautethia spuria y C. yucatana, que son los esfíngidos más comunes de Costa Rica, son muy comunes en la luz a la vez que generalmente visitan las convolvuláceas en la madrugada (v.g., Ipomoea trifida en el Parque Nacional Santa Rosa). Sin embargo, el ser diurnas no es requisito para no llegar a la luz. Muchas especies medianas y grandes de palomillas de la familia Noctuidae (por ejemplo la "bruja negra" , Asca/apha odorata. y muchos de sus parientes más pequeftos como B/osiris xy/ia) llegan prontamente a la fruta podrida, por lo que se les captura con facilidad en las trampas para mariposas durante la noche. Pero, estas especies llegan a la luz sólo rara vez. Por ejemplo, cuando estuve recolectando palomillas toda la noche en el Parque Nacional Santa Rosa de mayo a julio y de noviembre a
INTRODUCCION diciembre, con una lámpara fluorescente y una luz negra colocadas a unos 80 m de una ttampa con fruta podrida, llegaron menos de 1 0 individuos (de 10 especies) a las luces, pero cientos fueron vistos o recolectados en la trampa. He visto una Ascalapha odorata volar de noche ha-cia una fruta podrida en una habitación iluminada, alimentarse, y alejarse aparentemente sin hacer caso alguno de la luz. Si una llega a la luz, a menudo se aleja si se le molesta. Entre las palomillas más pequeflas (espe cialmente las que tienen larvas minadoras de hojas, frutas
no se debe sencillamente a que éstas se encuentren inacti vas durante la primera mitad de la noche. En Llorona, en el Parque Nacional Corcovado, recolecté cinco especies de esfíngidos entre las 2 1 00 y las 2200 h. Se encontraban tomando néctar de las fragantes floreE blancas de Hedychium (Zingiberaceae), a unos 100 m de,distancia de una luz negra que no atrajo ninguna. Todas esaas especies llegan comúnmente a la luz negra en . SaI'8I .sa En apariencia, los satúrnidos también llegan con preferencia durante la segunda mitad de la noche, y la especie Hylesia
y semillas), muchas no llegan a la luz. Muchas de estas
lineata (entre otras) muestra períodos muy marcados de
especies se suelen alejar poco de sus plantas hospederas, y por lo tanto debe colocarse en muchos microhábitats dife rentes para capturar a la mayoría. Por otra parte, pueden no ser atraídas a la luz y carecer de una causa para realizar vuelos guiados por una luz de orientación. Sin duda, existen algunas especies grandes de palomillas com pletamente nocturnas que no llegan a la luz. Quienes tienen el tiempo para criar orugas de palomilla, a menudo obtienen adultos de especies que nunca han visto llegar a
llegada Una luz puede atraer unos tres machos de H. lineata en casi toda la noche, pero, en la media hora que precede a la madrugada, pueden llegar entre 1 0 y 40. Por su parte, las palomillas pirálidas de la subfamilia Pyrausti nae, suelen llegar en grandes grupos mixtos de especies poco antes del oscurecer, y llegan muy pocos luego de medianoche. Sin embargo, estas palomillas se alimentan e'n las flores entre las 0300 y las 0500 h, junto con los esfíngidos. En Costa Rica, como en otras partes, los sexos de las palomillas que llegan a la luz se desvían mucho de la proporción 1 : 1 . Generalmente los machos son más abun dantes. Existen dos razones para creer que esta desviación es resultado del modo de atracción utilizado. En primer lugar, tanto mis datos como los de W. A. Haber, muestran que no hay seflal de proporción sexual modificada en mariposas nacidas de orugas criadas en laboratorio, en Monteverde, Santa Rosa, y el área de Caflas y Bagaces. En segundo lugar, en Santa Rosa en el afto 1979, se obtuvo una proporción 1 : 1 para más de 300 adultos obtenidos en labo- ratorio a partir de orugas y de capunos de laespecieHylesia lineata, Pero, durante dos semanas;lamHación de adultos obtenidos en la luz fue de 10 a 1 5 madhos:VOlt.Cada hembra. La causa podría simplemente ser umrlliferenéia sexual de
una luz. Sin embargo, esta aparente apatía puede deberse parcialmente a la estacionalidad que se discutirá adelante. Muchas especies de palomillas en apariencia solo llegan a la luz en cierto período de su vida adulta. En el Parque Nacional Santa Rosa es fácil capturar varias espe cies de esfíngidos adultos mientras visitan flores en julio (v.g., Xylophanes, Enyo, Erinnyis y Pachylioides en la planta Stachytarpheta frantzii), aunque estas especies fueron vistas en las luces por última vez a fines de mayo e inicios de junio. Los machos adultos de dos especies de
Eulepidotis (Noctuidae), conspicuos por su color blanco, aparecieron en abundancia durante la noche en el follaje, a la luz de una interna Gunio, Parque Nacional Santa Rosa); sin embargo, raramente llegaron a las luces fluorescentes y negra que permanecieron encendidas toda la noche a unos 20 ó 30 m de distancia. A fines de diciembre, a me nudo vi individuos con las alas desgastadas en las mismas luces (probablemente pertenecían a la misma clase de edad). La posibilidad de que los individuos de algunas especies disminuyan sus visitas a la luz con la edad, está apoyada por la mayor proporción de individuos con alas en buen estado que se observan en la luz. Ello contrasta fuertemente con los individuos recolectados en flores, trampas con sebo, y trampas tipo Malaise, en las cuales muchos individuos muestran un desgaste fuerte en las escamas de alas y tórax, y rotos los bordes de las alas. Es notable una excepción: en Monteverde, llegan a la luz muchos individuos muy desgastados, pertenecientes a dos familias de palomillas grandes: Satumiidae y Sphingidae. Pero, sospecho que se trata de individuos jóvenes que han luchado contra el fuerte viento característico del lugar. Las palomillas no llegan a la luz con igual fre cuencia a toda hora de la noche (v.g. Seifert 1974). Apar entemente, los esfíngidos tienen dos máximos: muy poco después de oscurecer, y entre las 2300 y las 0300 h. En Santa Rosa, quizá ningún esfíngido llega a la luz antes de la media noche, y luego de medianoche, inclusive en luna nueva, llegan de 10 a 30 individuos. Con seguridad, esto
susceptibilidad a la luz. Podría tani1>i'émdéhers.e a que los machos vuelen más, en busca de hembra:s;lo'qne.a su vez causaría que utilizarán la luz como punto: de referencia más a menudo.
¿ Cuáles factores interfieren con la lIegaéla<Bila luz? En el país, independientemente de considerar otros factores, desde el bosque pluvial hasta el caducifolio, en noches claras y hasta lluviosas, hay una marcada disminución en el número de palomillas que llegan a la luz cuando la luna está en creciente. Si la luna está llena al inicio de la noche pero, luego se oscurece, llegan muchas más palomillas después de que ha oscurecido. No está claro que su ausencia en la luz en las noches de luna llena se deba a que hay menos palomillas adultas o sencillamente a que sean pocas las que están volando. Por ejemplo, durante la mencionada salida de adultos de H. lineata, no hubo un incremento durante la luna llena (las palomillas salen de la pupa a media tarde) pero, la llegada de adultos a la luz no disminuyó durante la luna llena. Los coleccio nistas de mariposas suelen tener dos posibles explicacio nes: la luna interfiere con la percepción y seguimiento que
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INSECI'OS
hacen las palomillas de la luz (consistente con la hipótesis de Baker) , o éstas no vuelan en noches de luna porque están más expuestas a la depredación por murciélagos; Yo agregaría que los murciélagos, probablemente, capturan a la mayoría de las palomillas usando sonar, y no la vista. Además, los especialistas en el grupo saben que la luna llena se asocia con capturas pobres. Se podría sostener que eso se debe precisamente a la poca cantidad de presas dis ponibles en esos períodos; pero, lo mismo ocurre con las especies frugívoras y nectarívoras. También podría ser que las redes resulten más visibles en noches de luna, y por ello sean menos eficientes. Los pájaros caprimúlgidos son insectívoros nocturnos que capturan insectos en vuelo, y podrían causar una disminución de la actividad de palomi llas en noches de luna llena, aunque dudo que sean lo sufi cientemente comunes como para producir un efecto apre ciable. Además, no son tan grandes, y posiblemente tan rápidos, como para capturar esfíngidos grandes cuyos números se disminuyen en la luz tanto durante luna llena como los de las más pequefias. Por otra parte, las noches lluviosas, de neblina, y con poco viento, se asocian con la llegada a la luz de mayores cantidades de palomillas. Las palomillas costarricenses vuelan bien en la lluvia, e incluso pueden enfrentarse a un buen aguacero. Uno se siente tentado a creer que en una garúa o lluvia ligera pueden volar librándose de la depredación de los murciélagos que se guían por sonar. Pero, también esta hipótesis es débil porque un cielo cargado sin lluvia o garúa también suele asociarse a gran des cantidades de palomillas en la luz. En estos casos, uno puede estar de acuerdo con la hipótesis de Baker de que la luz artificial es la única guía disponible para ellas. Es notable que el número de palomillas así atra padas es muy grande cuando una buena cantidad de luces artificiales aparece por vez primera en un lugar. Luego, al pasar los afios, su número disminuye casi hasta cero. En 1963 y 1965, cuando recolectaba por primera vez con este método en Guanacaste, las luces de las estaciones de gaso lina de Cafias y Liberia eran buenos lugares para capturar esfíngidos, satúmidos, y muchas especies pequefias. Ahora, a inicios de la década de 1 980, prácticamente no llega nada a esas luces, ni siquiera en la mejor temporada de palomillas. Hay por lo menos tres posibles causas. En estos afios pudo haber una selección natural intensa contra los individuos que responden a las luces citadinas. Ello resulta improbable considerando · que la fracción de la población expuesta a tales luces es muy pequefia. Otra posibilidad es que la ciudad actúe como una trampa de luz gigantesca que elimina las palomillas de sus alrededores; pero también este efecto se borraría por inmigración local. En tercer 1 ugar, consideremos que el área guanacasteca con bosque virgen, potreros con muchos matorrales, y bosque de crecimiento secundario ha sido reducido por lo menos a la mitad desde 1963-1965. En los alrededores de pueblos y otras fuentes de luz, el área boscosa ha sido reducida por lo menos en un 90%. Sospecho que no es que ya las palomillas no sean engafiadas por la luz, sino más bien que ya casi no quedan de estos insectos. . Aunque no he 634
observado el asunto muy detalladamente, me parece que lo mismo ha ocurrido en las cercanías de Puerto Viejo de Sarapiquí y Palmar Sur.
¿ Cuáles otros insectos llegan a la luz? Todo un conjunto muy heterogéneo de insectos llega a la luz, si la luz se coloca cerca de la vegetación donde abundan los insectos. Este conjunto es, de varias maneras, similar al que llegaría en regiones extratropi cales. Incluye muchos individuos, aunque pocas especies, de escarabajos de las familias Cerambycidae, Scara baeidae, Carabidae, Meloidae, Dytiscidae, Hydrophyli dae, Elateridae, y una gran variedad de familias represen tadas por individuos diminutos (Scolytidae, Curcu lionidae, Staphylinidae, etc.). Son también abundantes algunas especies de Tettigonidae y Gryllidae, mientras que llegan muy poco otros grillos y saltamontes, que son abundantes durante la noche en la vegetación cercana. Lo mismo es cierto de otros órdenes vegetarianos (v.g., la mayoría de Hemíptera y Homóptera). También llegan algunos neurópteros (Chrysopidae, Myrmeleontidae) y Ascalaphidae, aunque suelen representar una pequeña fracción de las especies presentes en la vegetación cercana durante la noche. Al igual que los insectos acuáticos que uno encontraría bajo los postes de luz de cualquier ciudad de Medio Oeste de Estados Unidos, aquí son comunes los insectos acuáticos a inicios y fmes de la estación lluviosa, cuando viajan desde o hacia el medio acuático V.g., Dytis cidae, Hydrophilidae, Megaloptera, Trichoptera, Piralidae (Ninfulinae) y Belostomatidae. Los efemerópteros son característicamente escasos y no son parte prominente de la fauna acuática de Costa Rica (ver Stout y Vandermeer 1975). Los himenópteros están pobremente representados, excepto ciertos Ichneumonidae (v.g. , Thyreodon atriven tris, un parásito de las mariposas esfíngidas), Mega/opta (un abejón halíctido que forrajea de noche; Janzen 1 968a), un abejón algo más grande (Ptilog/ossa: un colétido que forrajea en horas matinales y crepusculares; Janzen 1968c), y Apoica (un análogo nocturno de Po listes; véase B urbutis y S tewart 1979). Si la luz está cerca de árboles de Hymenaea courbaril (guapinol leguminosae), pueden aparecer también machacas (Fu/gora /aternaria). Oca sionalmente se acerca alguna mariposa o una mosca, pero su escasez, por supuesto, no es reflejo de su abundancia natural. Es notoria la ausencia de subimagos en la luz. En resumen, la consistencia y abundancia de insectos (excepto palomillas) que llegan a la luz en Costa Rica no apoya la suposición de que su abundancia o ausencia es reflejo fiel de su ecología, en general. Sin embargo, los patrones de heterogeneidad descritos para las palomillas también se aplican, con algunas excepciones, a otros insectos. Por ejemplo, algunas moscas hembras (Megaloptera: Cory dalis) del Parque Nacional Santa Rosa superan a los ma chos en proporción 30: 1 , y las hembras de la subfamilia Dynastinae (Scarabaeidae) son, en general, más abundan tes que los machos. Por supuesto, ninguna de estas genera lizaciones dispares se aplica a una especie particulru:
INTRODUCCION
cuando, mediante otros medios, se descubre que su abundancia en la luz es proporcional a alguna característica de la población natural.
¿ Cómo atrapar palomillas en la luz? Tanto yo como otras personas que recolectan palo millas en la luz, hemos encontrado que en Costa Rica lo mejor es colgar bombillos fluorescentes y de luz negra (bombillo blanco con luz azul) al frente de unas sábanas, que se pueden colgar de edificios o de una cuerda extendida entre los árboles. Si no hay corriente eléctrica una batería de automóvil de 1 2 voltios basta para mantener dos bom billos de 15 vatios durante toda la noche. La batería del auto puede cargarse durante el día con corriente de 1 10 voltios. Tanto el lugar como la exposición de la luz tienen un efecto importante sobre las especies y cantidades de palomillas que lleguen. La colocación y la intensidad de la luz son importantes en cuanto a la cantidad y la especie de palomillas que se atrapen. El investigador debe experi mentar hasta atrapar el grupo de su interés. En general, el lugar ideal es el lado de una colina, protegidos del viento, y frente a un valle estrecho frente a 50-200 m y rodeado por bosque secundario de crecimiento irregular. Las cimas de colinas son particularmente recomendables para esfíngidos y algunos satúmidos, mientras que la parte alta de un risco, a la misma altura del dosel del bosque adya. cente, es muy bueno para palomillas pequeftas. Una luz de un costado de una casa en un bosque puede atraer muchas palomillas, mientras que al costado opuesto no llegará casi. ninguna; en la noche siguiente los papeles pueden inver tirse. A inicios de diciembre en el Parque Nacional Santa Rosa, llegaron 81 especies de pirálidas (Pyraustinae) a un par de luces (negra y fluorescente), mientras que a 4 km de distancia solo 3 fueron descubiertas en un par similar de luces. Ambos pares daban frente al bosque y tenían detrás el pastizal; todas las especies atrapadas en el primer par de luces fueron capturadas en el segundo par en otra época del afta. No tenemos idea de la distancia desde la cual la luz atrae a las palomillas. W. Haber (com. pers.) cree que es desde varios km de distancia, yo creo que la distancia
máxima es de 500 m y la hipótesis de Baker sugiere que esa distancia es aún menor. Las palomillas llegan a la luz y se van de la luz. Para recobrar palomillas pequeflas en canti dades adecuadas es necesario hacerlo constantemente. Las Sphingidae y Saturnüdae suelen permanecer varias horas, pero no se puede esperar que una que llegó a media noche permanezca allí a las 0500 hs. El viento las arranc a de la sábana, o se levantan y se van solas, o pueden asustarse al llegar otros insectos. Muchas tIegan volando hacia la luz y parten sin siquiera posarse. Algunas se detienen en la vegetación a unos 15 m de la luz y aparen temente no se acercan. Si se deja constantemente una luz en el mismo lugar, los pájaros aprenderán a llegar de maftana a desayunar. De noche, los sapos, mofetas y felinos silvestres pueden limpiar de palomillas las partes inferiores de la sabana. A menudo, también los
murciélagos y caprimúlgidos capturan palomillas en el aire frente a la luz.
Resumen Capturar palomillas en las luces es un método rápido y eficiente de obtener una imagen parcial de la composición (por especies) de un hábitat O región. Para lograr algo más, es necesario combinar esta táctica con el uso de criaderos y otras muestras de densidades. Las palomillas llegan más comúnmente a la luz cuando están recién salidas de la pupa (alas sin desgaste), y gener almente llegan más los machos. El hecho de que no lleguen tiene muy poco que ver con su abundancia real en el hábitat, aunque ello puede servir para corroborar otra información de su historia natural. Probablemente "el mayor error ecológico que se podría cometer sobre las palomillas que llegan a la luz en el país sería creer que su ausencia indica que no están disponibles tampoco para los depredadores como polinizadores, y como herbívoros en su estado larval. Una abundancia súbita de esfíngidos en las luces puede significar, por ejemplo, que un gran número de emigrantes está a punto de abandonar el área, que habrá muchos polinizadores disponibles, o que alguna sefla intensa ha causado que emerja una cantidad de pupas inactivas que se habían acumulado gradualmente durante varios meses en la estación lluviosa. Parece justificado concluir que lo que sabemos de las palomillas de Costa Rica concuerda con la hipótesis de Baker sobre los puntos de referencia. Cualesquiera de estos puntos serán utilizados en distinto grado por organismos diferentes en tiempos diversos. Una seftal visual nocturna, pero cambiante puede ser muy im portante para un macho de la familia Satumiidae que cruza el área en busca de feromonas femeninas, al igual que para un esfíngido recién salido que busca nuevas fuentes de néctar o lugares donde ovipositar, y para un adulto viejo que emigra al acercarse la estación seca. Pero, tal punto de referencia puede no ser de valor para una hembra que sigue el olor de cierta planta en un estadía apropiado de sucesión vegetal; para una palomilla pirálida que utiliza la luna como guía. Una palomilla puede usar un punto de referen cia para volar hacia su área de alimentación, y caer así en una trampa, pero, usará su olfato cuando llegue allí e ignorará la luz.
¿EXISTE ESTACIONALIDAD EN LA ENTOMOFAUNA COSTARRICENSE? Cualquier aspecto imaginable de la ecología de in sectos muestra algún grado de estacionalidad. La influen cia estacional más marcada es el llamado "verano", o sea la estación seca que ocurre con regularidad anual desde fines de diciembre hasta abril o inicios de mayo en Gua nacaste, o por tan solo unas semanas en las tierras bajas del Caribe, o por uno o dos meses (enero-marzo) en la Península de Osa Además existe una estación seca corta o "veranillo" (hasta de seis semanas entre junio y agosto,
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INSECTOS
en Guanacaste). Los primeros dos meses de la estación lluviosa o "invierno" son más moderados aunque muy intensos en los últimos tres meses (setiembre-noviembre). Con estas estaciones seca y lluviosa se asocian cambios en la humedad del suelo, inundaciones, fuerza y dirección del viento, duración e intensidad de la lluvia, nubosidad, variaciones en la temperatura, abundancia y calidad de presas para los carnívoros y partes y especies de plantas, densidad de la vegetación, humedad y otras características ambientales. Los insectos costarricenses responden de modo conspicuo a todos estos tipos de cambios, al igual que otros organismos tropicales (ver Wolda 1978a y b; Gray 1972; Y. Gillon 197 1; D. Gillon 1971 ; Janzen 1967a y b, 1970, 1971a, 1973a, 1976a, b y c; 1978a; Schoener y Janzen 1968; Janzen y Schoener 1968; Janzen y Wilson 1974; Janzen y Pond 1975; Dobzhansky y Pavan 1950). Tal vez, el aspecto más conspicuo y frustrante al tratar de comprender la estacionalidad de los insectos costarricenses es que su respuesta es, o por lo menos tiene la potencialidad de ser múltiple, reflejando un conjunto de cambios en lugar de fluctuaciones individuales tan claras como el frío invernal o la lluvia en un desierto. La disponibilidad de humedad es por ejemplo mucho más heterogénea en un bosque pluvial o caducifolio durante la estación seca, de lo que es la temperatura cálida en los bosques de Wisconsin en febrero. Realmente, no se puede identificar a un solo factor como responsable de que el abejón curculiónido Phelypera distigma produzca una generación que consume las hojas de Guazuma ulmi/olia (S terculiaceae) durante unos 20 días de junio en Gua nacaste para permanecer el resto del año como adulto inactivo que se oculta en hojas enrolladas y grietas (Janzen 1979a). Conocemos un poco de la estacionalidad de los insectos en únicamente dos de los muchos hábitats del país: el bosque pluvial de las zonas bajas (por ejemplo la Península de Osa y la región de Sarapiquí) y el bosque caducifolio (ejemplo: provincia de Guanacaste a menos de 400 m de altitud). Discutiré estos hábitats en detalle y luego agregaré algunos comentarios sobre otros. Aquí, he intentado no usar la palabra "comunidad" porque implica interacciones y barreras que no conocemos.
Un hábitat marcadamente estacional En la parte baja de la provincia de Guanacaste, hay 5 meses de fuertes vientos y sol, sin lluvia, que son seguidos por un período nublado y lluvioso con 1,5 a 2,5 m de lluvia y vientos erráticos, cuando los hay. Al iniciarse la estación seca, la superficie del suelo y la hojarasca se secan, y la sombra y vegetación verde se reducen a los márgenes ribereños y a algunas plantas aisladas. Los insectos disponibles como presa disminuyen en densidad y su composición se hace más heterogénea. Es la época "dura" del afio para muchos insectos, pero, así como la época lluviosa es buena para la mayoría de los herbívoros y carnívoros, la seca es rica en alimento para los consumi dores de semillas y los polinizadores de plantas leñosas 636
(especialmente las abejas). La estación seca ternina de manera más abrupta de cómo se inició: una tormenta de convección finalmente llega desde el Océano Pacífico y humedece el suelo, para entonces uniformemente seco. S in embargo, este inicio incluye a menudo "falsos inicios", y pueden pasar 3 semanas desde la primera lluvia hasta que el suelo se empape y se reactiven totalmente la producción de hojas y el crecimiento de tallos. Como somos una especie agricultora, no interesa saber "como se las arreglan los insectos durante la estación seca", pero también discu tiré como encaran la disminución de recursos durante la estación lluviosa. Por lo menos, existen 5 maneras comunes de pasar la estación seca, y la misma especie de insectos puede usar una o todas: adulto en diapausa reproductiva buscando un microhábitat favorable; estadio inmaduro en estivación; adultos en migración de'Varios km; reproducción continua y a baja densidad en un recurso escaso; y reproducción y aumento poblacional normales en una fuente de au mento disponible solo durante la estación seca.
Desplazamientos locales restringidos de adultos en diapausa reproductiva Durante la estación seca, el número de especies y la densidad de los insectos aumentan grandemente en los lugares algo húmedos, como bordes de pantanos y ríos, pendientes que dan al norte, terrenos con árboles perenni folios (v.g., Hymenaea courbaril, Manilkara zapotaJ, lechos secos y empinados de riachuelos, y entradas de cuevas. Paralelamente, ambos parámetros disminuyen en áreas contiguas de vegetación caducifolia expuesta a insolación fuerte. Al avanzar la sequía, baja la densidad de insectos en las partes húmedas, que ya para fmes de abril se asemeja a la de cualquier colina seca. Generalmente, los insectos de los microhábitats húmedos se encuentran en diapausa reproductiva. Tal vez el ejemplo más conspicuo es Eurema diara (pieridae), una mariposita de alas muy delgadas, coloreadas de amarillo, negro y blanco produce varias generaciones de orugas, que se alimentan de legu minosas herbáceas, en la estación lluviosa. Los últimos adultos emergen en diciembre y se congregan en grupos más o menos coherentes de hasta varios centenares, en microhábitats con vegetación riberei'la o húmeda. En di ciembre (Santa Rosa), hay migraciones locales desde tie rras altas (más de 300 m) hacia las bajas (nivel del mar). En toda la estación seca, normalmente, no vuelan a menos que se les moleste y no visitan flores. Al iniciarse las lluvias, se aparean y los ovarios se vuelven funcionales (O. Taylor, como pers.). Un gorgojo folívoro, Phelypera distigma, es otro de estos insectos. No sé si se aparea antes o después de la estación lluviosa, pero se ven individuos copulando en junio durante el desove, lo que sugiere que las hembras usan la estación seca como un "filtro" para eliminar a los machos ineptos. Adultos del grupo de los falángidos y Erotylidae (escarabajos de los hongos) forman grupos de varios miles en cuevas y árboles huecos, donde esperan
INTRODUCCION pasivamente el fm de la época seca La densidad de las poblaciones de mariposas adultas (familia Ithomiidae y subfamilia Heliconinae) puede reducirse a sólo un 1 % del valor de fmes de la estación lluviosa, quedando sólo unos pocos ejemplares en lugares particularmente húmedos junto a los ríos. Salen de estos microhábitats durante la
viejas de esta plánta. Durante este tiempo no se aparean ni desovan, no hay duda que ese alimento les da algo de hu medad y tal vez algo de calorías para disminuir las pérdidas de reservas y la desecación. En la estación seca, durante períodos de pocas semillas y brotes, los hemípteros de las
que se alimentan de especies herbáceas, sería interesante ver el efecto que tendría ofrecerles plantas verdes de maceta durante la estación seta. En el caso del gorgojo mencionado, si en verdad entra en diapausa, aunque hay hojas tiernas de Guazuma u/mifolia todo el año en algunos lugares, no las usa para la oviposición.
primaria cosechable debe ser mínima en el sotobosque muy sombreado, en comparación con otros hábitats. Los insectos fitófagos hallarán sus plantas hospederas larvales' . reverdeciendo en los bosques de las colinas. Las hormigas Eciton burchelli aparentemente se van porque también lo hacen sus presas y porque ya no existe el fuerte peligro de desecación en las áreas expuestas. Irónicamente, los
primeras lluvias y ocupan la vegetación de tierras altas (L. Gilbert, W. Benson, como pers.). El término "adormeci miento" puede ser más adecuado que "diapausa" reproduc tiva en el caso de las mariposas, porque ya la mera dis ponibilidad de plantas hospederas puede causar el inme diato desarrollo de los ovarios. En el caso de los insectos
Es fácil documentar los movimientos locales de los insectos colocando trampas tipo "Malaise" en un lecho sombreado y húmedo y en la pendiente caducifolia y seca adyacente. En un estudio así en Santa Rosa, he descubierto que los adultos de muchas especies aparecen en la trampa del lado seco durante la estación lluviosa y en la del lado húmedo durante la seca. Esta observación incluye tanto especies como taxa superiores. Parte de estos desplaza mientos estacionales pueden deberse a depredadores en busca de presas (v.g., moscas asílidas que buscan la mayor densidad de presas voladoras, u hormigas Eciton burchelli que van hacia las concentraciones de fauna de la hoja rasca), aunque probablemente esto no abarca a los insectos herbívoros cuyas plantas hospederas no crecen en los lechos de arroyos. Una parte significativa de estos viajes probable mente se debe simplemente a permanecer en lugares som breados y húmedos. Además, algunos insectos beben directamente de los ojos de agua. La densidad de avispas y abejas sociales (Po listes, Trigona) sube mucho durante la estación seca, en la trampa del área ribereña, y muchos de estos y otros himenópteros beben de los diminutos pozos del suelo. En la estación lluviosa, las mismas especies son poco comunes allí. El rápido cambio de gradiente de humedad al pasar del bosque seco al lecho húmedo de arroyo es a veces impresionante. Un caso extremo: a las
10:00 (mayo) la humedad relativa varió en un 30% en solo 50 m, del borde del riachuelo al bosque caducifolio, variando correspondientemente la temperatura del aire en 6.2 oC (al lado del cañón abajo de la catarata de "COMELCO", cerca de Sagaces); estas diferencias desa parecieron casi por completo en la estación lluviosa (Jan zen 1976c). También es posible obtener humedad consumiendo follaje o presas inadecuadas para el desarrollo larval u ovárico. Los escarabajos curcuIiónidos y crisomélidos, y varios hemípteros son posiblemente los mejores ejemplos. Cuando la desecación de lechos de río y filtraciones húmedas hacen que casi se detenga la producción de nuevas hojas de Heliconia /atispatha, los escarabajos Cepha/oeia adultos (Crysomelidae) devoran las hojas
familias Coreidae, Lygaeidae y Pyrrhocoridae chupan los fluidos corporales de insectos muertos (aparentemente en función de carroñeros, no de depredadores). Al caer las primeras lluvias, hay un éxodo dramático de los lugares húmedos y sombreados hacia el bosque cercano, que entonces está reverdeciendo. Probablemente son dos las causas básicas. Primero, la productividad
árboles perennifolios de las zonas ribereñas, tan valiosos como "sombra" en la época seca, son generalmente inútiles como alimento para herbívoros del follaje. Hymenaea
courbaril, Mani/kara zapota, S/oanea terniflora, Ardisia revo/uta, Ficus spp., Anacardium exce/sum, etc., sufren
poca herbi voria en comparación con las especies caducifo lias cercanas (ver Stanton 1975). Los brúquidos adultos salen en todas direcciones de sus refugios húmedos y sombreados de la estación seca, en busca de flores y se alimentan de polen y néctar, sobreviviendo así durante la estación lluviosa, cuando hay escasez de semillas. Los insectos como las hormigas zompopas (Attini), que dependen en gran parte de la vegetación de la época lluviosa pero que son demasiado sedentarios como para desplazarse con facilidad, no pueden participar en los desplazamientos aquí descritos (no solo que las colonias de zompopas se desplazan a los lechos de riachuelos durante la estación seca, las colonias de avispas Po/istes pueden incluso trasladar el nido cerca del agua). Sin embargo, las obreras pueden obtener humedad de hojas que cortan espe cialmente para ese fm (G. Stevens, como pers.), y cambian su área de forrajeo de las colinas más secas a las áreas ribereñas, si las hay cerca, y buscan alimento de noche. Al igual que ocurre cuando los vertebrados folívoros mayores seleccionan su vegetación por el contenido de agua, este comportamiento hace muy difícil interpretar la espe
cialización respecto del hospedero. Lo mismo ocurre con los movimientos de los insectos carnívoros que buscan su presa total o parcialmente con base en su contenido de agua, olvidando el contenido calórico o proteínico. Por ejemplo, ¿son tan comunes las lagartijas y las arañas en "verano" en la zona ribereña porque allí están sus presas
únicamente? o, ¿porque en cuanto mayor sea la humedad disminuye el número de presas que necesitan capturar?
Adormecimiento El adormecimiento completo en varios estadios, como el adormecimiento de subimagos de las latitudes norteñas, no es un fenómeno conspicuo en ninguna
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INSECTOS
estación en el bosque caducifolio tropical. Hay, sin em anuales (v.g. Automeris, Rothschildia, Dysdaemonia, bargo, notorias excepciones, por ejemplo en las abejas Dirphia) aparentemente reciben las seflales incorrectas y solitarias, escarabajos cicindélidos (Wille & Michener piensan en noviembre que apenas es julio. Emergen pero, probablemente, no producen una tercera generación con 1962), abejones estercoleros y pupas de mariposas noctur éxito. En Santa Rosa, Hylesia lineata, una pequefla nas. He postulado que las causas de esto son similares a las del hecho de que ningún mamífero pasa la estación seca (u satúrnida parecida aAutomeris, representa una interesante otra crisis) en estado de "hibernación", hasta donde sabe excepción a las generalizaciones anteriores. Todas salen de la pupa al final de la estación lloviosa (mediados de mos (Janzen 1973a, y capítulo 9 de este libro). En resumen, noviembre a inicios de diciembre) y se aparean. La hembra las cinco causas que siguen, hacen que el adormecimiento hace una bola con sus huevos y la cubre con una gruesa y total para pasar la estación seca sea una manera muy poco afelpada funda de "pelos" abdominales y la cuelgan de una eficiente para esperar el retomo abundante de alimento larval: (a) el invierno de regiones templadas "desactiva" o rama de la planta hospedera. Los huevos permanecen en su llamativo saco y aleja a muchos depredadores y parasitoides, en una eclosionan 6 meses después, con las primeras lluvias. Las estación seca tropical, muchos de ellos no dejarán de larvas necesitan unos dos meses para desarrollarse, empu buscar alimento hasta que se les acabe. Además, una potencial presa activa tiene mayor oportunidad de escapar pan y los adultos salen cerca de 3 semenas más tarde (en que el huevo, larva, pupa o adulto en estado de adormeci julio). De nuevo, las hembras elaboran sus bolas arbóreas miento. (b) Como las temperaturas de la estación seca son. de huevos (aunque a menudo en los pecíolos de las hojas y también en las ramas delgadas), que eclosionan en 2 ó 3 iguales o mayores (en suelo, madera y otros sustratos semanas y producen una nueva generación que sale al final sólidos) que los de la época lluviosa, el insecto adormecido de la estación lluviosa. He logrado algunas veces que las debería tener mayor reserva de nutrimentos, o ser más efi ciente en disminuir su tasa metabólica, que uno de zona masas ovígeras de la estación seca eclosionen, rociándolas con agua (Janzen, datos inéditos). templada (ver Janzen y Wilson 1 974). (c) La reserva de Cuando se inician las lluvias, las lámparas se ven agua constituye un problema similar al descrito para el "inundadas" por mariposas nocturas adultas, escarabajos, alimento. (d) Durante una severa estación tropical seca, el muchos quizás adultos recién salidos de la pupa al humede individuo activo, además de huir de los depredadores, cerse el mantillo y la tierra, lo que por mucho tiempo ha puede buscar afanosamente el agua y tal vez también los sido la explicación clásica del fenómeno. Sin embargo, en alimentos. Esto será particularmente importante para aquellas especies capaces de utilizar pocas cantidades de muchas de las especies acuáticas, no se trata de salida pupal, sino de grandes concentraciones de adultos que fuentes impredecibles aunque seguras (v.g., una fruta abandonan las pequeñas "pozas" y se dispersan por el caída, excremento, un cadáver fresco, un agujero con agua campo, alcanzando charcos, pantanos y riachuelos es en un árbol). (e) El inicio de la estación lluviosa es casi tacionales, donde producen una o varias generaciones. imposible de predecir con exactitud: un insecto adulto Algunos insectos acuáticos tienen una aparición menor, móvil puede localizar hojas tiernas u otras fuentes de alimento y desovar, mientras una pupa adormecida debe pero análoga, en la luz. Esto ocurre al fmal de la época lluviosa y posiblemente se debe a que van de regreso a captar señales de eclosión, nacer, madurar, aparearse, y lugares con agua permanente, al tiempo que se secan las luego buscarplantas hospederas. Esta sincronización será aguas temporales. Finalmente, es posible que muchos de muy importante para las especies que se alimentan de los insectos que llegan a la luz en el inicio de la estación plantas escasas, o cuyas hojas se vuelven inutilizables por seca (Guanacaste), vengan a migración desde las zonas cambios químicos, o en plantas que sufren gran competen cia en cuanto a hojas y semillas que sirvan como alimento altas, donde hay bosques más húmedos y verdes (5-30 km al este). para las larvas. Hay, sin embargo, algunas especies conspicuas que pasan la estación seca guanacasteca como subimagos La migración de adultos adormecidos. Aparentemente, todas las mariposas satúr nidas en el Parque Nacional Santa Rosa pasan la época En los bosques caducifolios de América Central, seca como pupas adormecidas en el mantillo o en la tierra aparentemente no hay nada parecido a las grandes migra (excepto los capullos sedosos colgantes deRothschildia) y ciones de la mariposa monarca que se ven en América del las primeras lluvias sirven de clave para eclosionar, luego Norte. En Guanacaste, la población de Danaus plexippus de lo cual se aparean, no se alimentan, ovipositan en unos es de baja densidad y permanece todo el año en la provin pocos días y mueren. La segunda generación salen un par cia, aunque durante la parte más extrema de la estación, de meses después (julio o agosto) y se repite el ciclo. Sin puede estar representada únicamente por adultos e in embargo, la mayoría de las pupas formadas en octubre y maduros en los bosques más marcadamente perennifolios noviembre permanecen adormecidas hasta la siguiente (600 a 1 .400 m de altitud, Parque Nacional Rincón de la estación lluviosa. Algunas, empero, como Eacles imperialis decoris en apariencia tienen solo la primera Vieja). Sin embargo, existe la posibilidad de una migra ción estacional de mariposas, desde los bosques caducifo generación y luego permanecen en condición de pupas lios bajos hacia las zonas altas (de 5 a 30 km de distancia). adormiladas desde agosto hasta mayo o junio. Unos pocos El regreso puede tener lugar al inicio de la estación seca. individuos de las especies que tienen dos generaciones 638
INTRODUCCION
Por ejemplo, en las zonas bajas de Santa Rosa. Psychotria microdon, que forma matorrales perennifolios en el soto bosque caducifolio, sufre fuertes infestaciones larvales al iniciarse las lluvias. Esto resulta del desove de muchas Xylophanes turbata (Sphingidae) en las hojas tiernas. En 1 978 y 1979, estas mariposas que parecen surgir de la nada, defoliaron varias hectáreas de P. microdon en diversos lugares. Las orugas empuparon en el suelo y en el mantillo y los adultos nacieron un par de semanas después. Durante unos pocos días llegaron m uchas a la luz y luego desapare cieron de ese hábitat. No hubo una segunda generación en la planta mencionada. De vez en cuando, en Monteverde, se captura con luz algún adulto de esta palomilla, a 1 .400 m de altitud. Allí, W. Haber ha criado algunas. Existe la posibilidad de que los adultos pasen los 10 meses que hay entre cada generación en Santa Rosa, ya sea como pupas adormecidas o como unos pocos adultos longevos que visitan las flores del bosque caducifolio. Me parece, sin embargo, más probable quepasen ese tiempo activos en los bosques perennifolios de altura: allí deben ser menores el gasto metabólico y la depredación y tal vez incluso se pueden reproducir. La misma historia se puede aplicar a Aellopos titan, una pequeña esfíngida diurna cuyas larvas se alimentan de varias especies de Randia en la bajura guanacasteca. Haber (com. pes.) sospecha más bien que algunas de las mariposas diurnas y las esfíngidas que cruzan por Monteverde van desde el Pacífico a las tierras bajas del Atlántico en una auténtica migración estacional. Hay una mariposita, Eunica monima, que en estado de oruga consume hojas de Bursera simaruba en Santa Rosa y tiene una sola generación en junio y julio muy arriba, en las montañas a 1000 m de altitud al este en el Volcán Rincón de la Vieja, donde no hay Bursera Simaruba (p. J. DeVries, como pers.). ¿Regresan estas mariposas a ovi positar en la bajura en la siguiente estación lluviosa? ¿Se trata de dispersión en masa de una gran población que desborda la zona baja, como ocurre con la colipato verde Uraniafu/gens (Smith 1972)? Lomismose puedepregun tar de las mariposas del género Eurytides, folívora de Annonaceae en Santa Rosa. Aunque no hay estudios al respecto, parece razo nable creer que las migraciones nacionales de larga distan cia ocurren tam bién en otros grupos de insectos, además de los lepidópteros grandes, como he postulado aquí. Otros voladores fuertes, como las abejas, son candidatos pro bables. Por otra parte, a fines de la estación lluviosa, aparecen en Santa Rosa muchas mariposas consideradas como habitantes normales del bosque perennifolio del este de la región. Por ejemplo, durante todo el año se ve, ocasionalmente, mariposas "morfa" (Morpho peleides) que vuelan sobre el lecho de un río o que llegan a las trampas, pero estas mariposas son muy comunes en noviembre (lechos de ríos y otros hábitats húmedos). No existe una generación de orugas de la especie de diciembre a mayo, así que si estos adultos se reproducen lo hacen en otro lado. Tanto esta observación, como la captura de vez en cuando de un esfíngido de bosque alto en las trampas de
Santa Rosa. hace pensar en un aspecto omnipresente de la población de insectos de un lugar altamente estacional como Guanacaste (o, como dice L. Gilbert, la región norte de México, sur de Texas). Una población de insectos puede ser residente verdadero, o sea. permanente (v.g., varias hormigas Pseudomyrmex de las acacias); puede reproducirse en algunos años y extinguirse en otros, habiendo recolonización desde el bosque perennifolio de zona alta (v.g., gorgojos Rhinochenus en frutos de Hyme naea co urbaril luego de un año sin cosecha); puede rein vadir cada año desde el bosque vecino para extinguirse en la estación seca, independientemente de que se haya re producido (tal vez, por, ejemplo, la mariposa itómida transparente ¡tabalia que se ve en ocasiones en Santa Rosa), o puede estar ausente y representada solamente por un inmigrante accidental que caiga en la muestra antes de morir de muerte de manera natural.
Reproducción continua a baja densidad Debido a cierta plasticidad en su dieta, hay po blaciones reproductivas en algunas especies de insectos durante la estación seca Varias especies de Dysdercus (chinches de la familia Pyrrhocoridae) aparentemente cambian su alimento de flores y frutos jóvenes de hierbas y matorrales de malváceas que se reproducen en la estación seca (v.g. Malvaviscus arboreus, Sida spp. , Wissadula spp.) a alimentarse de semillas de varios árboles bom bacáceos y esterculiáceos (Bombacopsis, Sterculia, Ceiba, Pseudobombax) en la estación seca (v.g., Janzen 1 972). Aunque varias especies de chinches participan, y éstas no toriamente se alimentan de especies en las que no se repro ducen, parece justificado afirmar que se logran reproducir casi todo el año mediante el consumo de gran variedad de especies vegetales. En el Parque Nacional Santa Rosa, las larvas grandes y brillantemente coloreadas de rojo, amarillo y negro de la mariposa esfíngida Pseudosphinx tetrio se alimentan de hojas de Plumeria rubra en la estación lluviosa. Algunas aparecen consumiendo incluso las hojas más viejas que quedan en los árboles a fines de diciembre. Luego, mientras que algunos individuos pasan la estación lluviosa como pupas adormecidas, o salen del área, hay algunas larvas que se alimentan y se desarrollan en las grandes flores amarillentas que diariamente produce P. rubra durante gran parte de la estación seca. Una colonia de zompopas es supuestamente una masa enorme folívora que se alimentan todo el año en el bosque caducifolio de Guanacaste, consume especies muy diferentes de follaje en la estación seca (G. Stevens y S. Hubbell, como pers.). Tal vez, la colonia no pueda man tener su peso ni reproducirse con lo. que consume en ese tiempo, pero ciertamente no está adormecida. Las colonias grandes de hormigas como Edton y Labidus consumen diferentes tipos de presas durante ambas estaciones, tanto por las diferencias en lo que está disponible y los lugares donde cazan. Debo hacer notar, sin embargo, que tanto las zompopas como las arrieras solo se reproducen una vez al año, de modo que su búsqueda de alimento en época seca
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lNSECfOS
es diferente de la que realizan las especies que se repro ducen todo el año. Hasta donde sé, la especie que se reproduce en forma más continua en Guanacaste, son las hormigas de los cornizuelos, que aquí aparentemente se comportan como ya describí para las poblaciones de Pseudomyrmexferru ginea de Acacia cornigera en zonas bajas de Veracruz, México (Janzen 1966, 1967c), que es un hábitat muy similar a Guanacaste. Hay pupas de machos y hembras aladas todos los meses, en colonias grandes de las 3 especies de Pseudomyrmex que defienden ferozmente los cornizuelos. Poco después de eclosionar abandonan el nido, y se forma un grupo de apareamiento en la cima de un árbol o colina, cualquier día poco antes del amanecer. Las reinas recién apareadas buscan entonces una Acacia joven que esté desocupada. No es raro observar esto porque en ese ambiente altamente estacional no falta una plántula o un renuevo desooupados. La mayoría de las semillas germina en el inioio de la época lluviosa (las semillas de Acacia collinsii y A: oomigera ya han sido dispersadas en el momentode las primeras lluvias), pero algunas plántulas permanecen desocupadas todo el año. Como las plantitas desocupadas producen -.ocasionalmente sustancias alimen ticias, y como incluso 16s nectarios más afectados por el viento y el sol producen néctar, una hembra fundadora puede establecer su colonia en cualquier época del año. Las plantas pequeñas y adultas de Acacia no botan el follaje ni en la estación seca más severa. Las mayores pueden disminuir la producción de follaje nuevo durante la estación seca, pero los nectarios de las hojas viejas siguen funcionando, y algunos árboles grandes producen muchas hojas que pueden considerarse como apoyos peciolares y de raquis para los cuerpos de Belt. Es claro que su función es alimentar a las colonias de hormigas en la estación seca. De manera similar, la hormiga de cornizuelo Pseu domyrmex nigropilosa, que parasita el sistema, (Janzen 1975), se reproduce todo el año 'porque en cualquier período quedan árboles desocupados. Esto ocurre espe cialmente' dUrante la estación lluviosa, cuando grandes colonias de hormigas hospederas obligatorias ocupan los cornizuelos, En Guanacaste, las hormigas Azteca de los árboles de Cecropia no producen formas aladas en la estación seca, ni siquiera en áreas ribereñas. Incluso los árboles de Cecropia adultos mantienen cierta cantidad de hojas pequeñas con sus trichiliae (fuente de los cuerpos alimenticios de Muller; ver Rickson 1 97 1 , 1973, 1 976a,b; Marshall y Rickson 1 973; Rickson y Denison 1 975) hasta cuando el árbol parece defoliado. Sospecho que los actuales patrones de modificación de la vegetación en Guanacaste han hecho poco claro los ciclos (que de otro modo serían conspicuos) en la reproducción estacional de varios insectos. 9ran parte de la vegetación de Guanacaste es hoy día borde de bosque y de crecimiento secundario. Una característica del bosque caducifolio leñoso es que plántulas, retoños y mamones mantienen sus hojas y siguen produciéndolas hasta más avanzada la estación seca en mayor grado que los adultos. Por ejemplo, en Genipa americana, que permanece sin hojas desde enero hasta inicios de mayo, hay retoños en un 640
tronco cortado cercano tienen hojas en toda la estación seca En el caso de especies como Phelypera distigma, ,que crecen sobre Guazuma ulmifolía, que es normal que tengan una única generación (en el follaje nuevo del hospe dero), las hojas nuevas producidas más avanzada la estación por retoños de tocones y mamones de las orillas de los caminos, pueden mantener generaciones posteriores y anormales si el insecto responde a su presencia, como parece no ser el caso de P. distigma (Janzen 1 979a).
Insectos que se reproducen en la estación seca Para algunos insectos, la estación seca guanacasteca es la época de abundancia; por ejemplo para muchas abejas solitarias y sociales, orugas pirálidas barrenadoras de semillas y frutas, larvas de gorgojos y brúquidos, algunos escarabajos cicindélidos, mirrn eleones. Para estos ani males, parte de la estación seca y toda la lluviosa son el período malo, en el sentido de que no hay sustratos larvales y de oviposición, y que el adormecimiento puede S(7 muy difícil, como ya vimos. Las colonias de abejas domésticas (Apis mellifera) de La Colmena (Hacienda Palo Verde, actual refugio Rafael L. Rodríguez C.), ilustraban muy bien el ciclo de abundancia y escasez de las abejas sociales gua nacastecas. Había que darles azúcar (unos 2 kg mensuales por colmena) desde mayo hasta octubre, para que' so brevivieran, pero de diciembre a abrilproducían tanta miel que se hacía dos extracciones copiosas. Esta podría ser la causa de que las abejas domésticas no se volvieran nunca silvestres en Guanacaste, a pesar de que hay allí varios colmenares. También podrían tener que ver las hormigas y las abejas melipónidas, que son competidoras en la obtención de cavidades donde formar la colmena Muchas especies e individuos del grupo de las lefiosas florecen durante la estación seca (Foumier y Salas 1966, Janzen 1967b, Frankie, Baker, y Opler 1974; Heithaus 1979a; Opler, Frankie, y Baker 1 976), lo cual implica abundancia de polen y néctar para las abejas solitarias y sociales. Por ejemplo, las abejas Xylocopa spp. salen de mayo a julio pero permanecen en los túneles en condición de adultos semi inactivos toda la estación lluviosa (machos y hembras juntos). Aunque, de vez en cuando, buscan alimento,pasan la mayor parte del tiempo en el nido. En el inicio de la estación lluviosa las hierbas son las primeras en florecer
(v.g., Crotalaria, Solanum, Centrosema, Ipomoea, Cas sia, Canavalia), y son entonces visitadas por estas abejas para construir sus nidos nuevos y muchos machos comien zan a volar, aparentemente en busca de companera. Ya para la segunda mitad de la estación seca, la mayoría de los adultos han m uerto. S in em bargo, la población continúa en la forma de larvas y pupas que nacerán con las lluvias del año siguiente. En Guanacaste, hay cientos de especies de abejas solitarias que se vuelven comunes en el inicio de la estación seca (v.g., Heithaus 1974, 1979a,b) al salir de las celdas subterráneas donde han permanecido como prepupas desde el final de la estación seca anterior, recogen polen y
INTRODUCCION
néctar, construyen y aprovisionan las celdas y mueren. Probablemente sólo haya una generación en cada estación seca y sospecho que pasan esta estación como prepupas en lugar de como pupas, ya que las primeras tienen mucho menos áreas superficiales y por ende deberían ser más re sistentes a la desecación. Estas abejas solitarias llegan a las flores en compañía de 5 a 9 especies de abejas sociales (Trigona y Melipona) (Heithaus 1974, 1979a,b; Johnson
frutas y semillas deAndira inermis salen de las frutas tem praneras de la estación lluviosa en mayo y junio y se entierran a 20 a 40 cm de profundidad para foIlllti la celda pupal (cf. Janzen et al. 1976). Allí permanecen como prepupas la siguiente estación lluviosa y seca, luego empupan y salen poco después de que el suelo es humede cido en la siguiente estación lluviosa'(esta fase del ciclo puede darse hasta en un balde de tiernO. 'Este ciclo haría
y Hubbell l 975; Hubbell y Johnson 1977). Supuestamente estas colonias de abejas también sufren grandes fluctua ciones en su alimentación (como las abejas domésticas),
que los adultos salieran al tiempo de la 'Cosecha siguiente pero los árboles de esta especie florecen ruto de por medio. Estos abejones tienen entonces que viajar en busca de otro
pero pueden sobrevivir porque son más pequeñas y hay más individuos en relación con el peso de la colonia, porque la variedad de sus alimentos es mayor (carroña, fruta podrida, polen de zacates, y herbáceas pequeñas, flores de cualquier tamaño, nectarios extraflorales etc.), y porque tienen menos biomasa por colonia. Es notable que, del bosque caducifolio al lluvioso, el número de especies de abejas sociales sube ligeramente, pero el número de especies de abejas solitarias baja dramáticamente (Wille y Michener 1973). Debo insistir, sin embargo, en que hay muchas plantas que florecen durante la estación lluviosa, particu larmente las hierbas, y que son visitadas por abejas que
árbol que esté en cosecha o permanecer un año inactivos. Mis datos indican que ambas situaciones ocurren.
están activas y que anidan durante la estación seca (espe cialmente abejas y avispas sociales, Megachilidae y Ha lictidae); por ejemplo Ptilogossa, una abeja colétida grande activa en la madrugada o incluso antes (v.g., Janzen 1968b), construye y aprovisiona sus celdas todo el afio. En el desarrollo, de huevo a adulto, hay 6 u 8 semanas, si puedo generalizar a partir de los especímenes que crié en Veracruz, con clima similar. Esta especie tiene en Gua nacaste celdas de todos los estadíos y edades todo el afio. Sin embargo, es notable que muchas de las especies que concentran toda su producción de flores en un período corto y atraen muchas abejas por planta (v.g., Pterocarpus, Andira, Lonchocarpus, Tabebuia) florecen a fines de la estación seca o en la primera mitad de la lluviosa.
Las numerosas especies de orugas pirálidas (phyticinae), minadoras de frutas y semillas del bosque, tienen una fenología similar a la de los brúquidos y abejones semilleros. Sin embargo, parece que algunas de estas larvas atacan a más especies de plantas que el abejón típico y por lo tanto tienen más generaciones. Por ejemplo, en Santa Rosa, las mismas orugas minan las frutas y semillas de Ateleia herbert-smithii en el mes de diciembre en algunos afios, y en el mismo hábitat atacan las frutas de Bauhinia ungulata de enero a marzo y a veces �ta abriL Un gran misterio es cómo sobreviven estas delicadas palomillas hasta el siguiente diciembre. Algunos cicin délidos, depredadores de los hábitats arenosos abiertos que quedan descubiertos al disminuir el caudal de los rios, permanecen adormecidos ya adultos en cuevas durante toda la estación lluviosa y salen a alimentarse y repro
La mayoría de las hierbas y plantas leñosas tienen semillas maduras en algún momento de la estación lluviosa o primera mitad de la seca. Al igual que ocurre con las loras
ducirse en la seca (Wille y Michener 1962). No tienel\este tipo de estacionalidad sus parientes_que buscan el alimento en el follaje y en los" señderos sombreados y que son comunes en los bosques pluvürles de Costa Rica, y en las playas guanacastecas. Los mirmele6ntidos también pare cen estar activos en la estación'seca pero por causa de las condiciones físicas, y no por la abundancia de alimento (Simberloff et al. 1 978). Hay ,mucho mas <tráfico de insectos por un cuadro de 10 cm2ide suelo:tlesnudo en la estación lluviosa que en la seca, pero en la estacián lluviosa los mirmele6ntidos solo pueden hacer sus trampas en el suelo seco bajo troncos o salientes. En época seca, las
y roedores que se alimentan de semillas, esta es la época de la nueva generación de gorgojos y brúquidos que tienen la misma dieta. En general, estos insectos ovipositan en la fruta madura que aún no tiene las semillas totalmente desarrolladas y son por lo tanto suaves y muy nutritivas.
colocan por todas partes. Parece haber un incremento de mirmeleóntidos adultos hacia el fm de las lluvias. No conocemos su biología reproductiva, ya sea por que estén adormecidos durante la estación seca previa, o que provie nen de una reproducción ocurrida en las partes secas. De
Los abejones adultos tienden a salir de las semillas y las frutas en la época en que la cosecha está a punto de caer. Como la mayoría son muy específicas (Janzen 1970a) y la mayoría de las plantas tienen cosechas relativamente sin
nuevo, al igual que con los cicindélidos, sabemos que otros neurópteros emparentados con éstos pero que no constru yen trampas de foso (v.g., Ascelaphidae) se reproducen en la época lluviosa.
cronizadas entre y dentro de individuos, estos abejones generalmente tienen una sola generación por año. Los adultos salen poco después de que las larvas han terminado su desarrollo y buscan lugares húmedos para pasar el resto de la estación seca. Al venir las lluvias se dispersan y se alimentan de polen y néctar. Una excepción tiene valor pedagógico. Los abejones Cleogonos cuyas larvas se desarrollan en las
La manera como todos estos insectos pasan las lluvias ilustra los peligros de esa época Los que anidan bajo tierra lo hacen como adultos activos. Una abeja que perfora madera tiene oportunidad de escapar de honnigas, termitas y pájaros carpinteros solo si no está adormecida. Si un brúquido o abejón intenta¡a pasar ambas estaciones en la semilla O fruta en que se desarrolló, tendría gran 64 1
INSEcrOS
probabilidad de escapar de vertebr;ldos frugívoros y semi nívoros, y de hongos y otros descomponedores. Quienes anidan en el suelo están mejor protegidos al ocultarse y tener cierta protección mecánica. Es muy interesante que las paredes de las celdas de las abejas estén impregnadas de ciertos compuestos fungistáticos (S. Batra, como pers.) y que la abeja Ptiloglossa, que anida en época lluviosa, recubre las celdas con una gruesa película de cera. Tanto euglosinas como Bombus colocan sus aprovisionamientos y larvas en celdas resinosas o cerosas que posiblemente sean resistentes a la entrada de hongos o raíces durante la estación lluviosa. Igualmente resistente debe ser la cutícula de las pupas de mariposas nocturnas. Sospecho que los escarabajos y cicindélidos en particular, que pasan las lluvias bajo tierra, están protegidos por una barrera similar. Un hábitat estacional menos conspicuo
La actividad de los insectos de los bosques pluviales costarricenses parece depender mucho del sol: cuántas horas de sol por día, en la mañana o en la tarde, cuántos días seguidos, etc. Mi impresión general es que la actividad diurna de los insectos, midiendo la cantidad de adultos pre sentes en la vegetación, alcanza su valor mínimo anual de setiembre a noviembre, cuando las lluvias son máximas. En esa época, puede haber hasta dos semanas seguidas nubladas y de lluvias diarias durante varias horas. El máximo corresponde a febrero a marro, cuando hay muchas horas e incluso días de tiempo soleado; el sol penetra bastante en el bosque, tanto en la forma de luz difusa como en haces definidos, la hojarasca se seca un poco, y parecen darse los valores máximos de altura e in cremento general de la vegetación propia del crecimiento secundario. En las muestras con red de barrido en el sotobosque y orillas del bosque cerca de Rincón, (parte alta de la Península de Osa) durante la estación seca, la mayor riqueza de especies y abundancia correspondió a los insec tos del follaje (Janzen 1 973a). Philip DeVries ofrece la siguiente descripción de las mariposas diurnas de finca La Selva de julio a diciembre. Cuando hay varios días seguidos de sol, la densidad de las mariposas aumenta, incluso hasta aproximarse a la de la primera mitad de la estación lluviosa en un lugar como Santa Rosa. Luego hay un par de días lluviosos y la densidad baja casi hasta cero, excepto para unas pocas satíridas del suelo del bosque. Luego, cuando llegan los siguientes días soleados, la densidad comienza a aumentar lentamente como si de alguna manera el conjunto anterior de adultos hubiera sido eliminado por el clima lluvioso. Aunque es posible que la misma lluvia mate a los adultos, también es posible que algunos mueran de hambre o sean capturados por depredadores que hubieran sido incapaces de capturarlas si hubieran estado más calientes y por lo tanto más alertas y activos. Con respecto a las palomillas nocturnas, hay un máximo de llegada a la luz en el inicio de las lluvias (abril o mayo, como en Guanacaste), pero es menos dramático, y las que llegan a la luz no -desaparecen por completo 642
durante la estación seca como lo hacen en Guanacaste. En Santa Rosa no se consiguen satúrnidos en la luz, desde enero hasta abril, mientras que en La Selva llegan hasta 1 0 especies a la luz e n l a misma estación (aun así hay 30 especies de satúrnidos en Santa Rosa y 33 en La Selva). Si es cierto que la mayor parte del dai'lo que sufre el follaje del bosque pluvial de Corcovado, se debe a las orugas de mari posas nocturnas (como parece ser el caso en otros bosques costarricenses), entonces hay un marcado máximo en la densidad de orugas de estas especies a fines de marzo y en abril, durante el primer mes de lluvias. El nuevo follaje sufre de manera dramática la mayoría del daño durante este breve período. Sin embargo, en ciertas especies de plantas e insec tos, la defoliación no necesariamente coincide con la obvia periodicidad estacional guanacasteca. En Corcovado, los rodales de Mora megistosperma cambian sus hojas a ini cios de noviembre (mediados de la época lluviosa), y es entonces que tiene lugar toda la defoliación que ocurre en el año, debida a orugas de las familias Pyralidae y Noctui dae. La mayoría del daño a las plántulas de Mora en el bosque pluvioso de Llorona, Corcovado, ocurre de octubre a enero. Los ciclos de defoliación de Pterocarpus del soto bosque pantanoso (Janzen 1978b) y del lirio Crinum erubescens orugas de la palomilla noctuida (Xanthopastis timais) tiene varios máximos al año y no muestran sincronización con la estación; incluso diferentes partes del pantano de Llorona pueden encontrarse en diferen tes etapas del ciclo aunque estén separadas entre sí por sólo 1 0 m. No hay duda de que la estacionalidad en la actividad de los insectos en los bosques pluviosos bajos de Costa Rica es poco definida en comparación con la de los bosques caducifolios de Guanacaste, pero sería un gran error suponer que los ciclos poblacionales del bosque pluvial sean independientes del clima y estén constituidas 'por muchas generaciones traslapadas. En Corcovado, hay una época en que Urania fulgens aparece en sus migraciones di urnas (j ulio-agosto). Hay un tiempo en que las purrujas(Culicoides; Cera topogonidae) constituyen un tormento en las playas (época lluviosa). Las avispas bembicidas y esfécidas se ocupan de cavar agujeros para guardar sus presas durante el tiempo asoleado de marzo y solo se les ve en las orillas de playa en la estación lluviosa. De manera similar, marzo es la época en que por las noches el bosque parece estar lleno de saltamontes fetigónidos que recién han mudado. Se espera una fuerte periodicidad en los ciclos de los insectos en el bosque pluvial aunque no sea más que porque hay una fuerte periodicidad en los ciclos de las plantas. Cada planta tiene su época característica para florecer, fructificar, desarrollar follaje, y envejecer (v.g. , Frankie, Baker y Opler 1 974). Ciertamente hay individuos desfasados, aunque no tanto como en los bosques caducifolios. Si usted quiere recolectar la oruga de la pirálida color verde claro Noorda esmeralda (Pyraustinae) que mina las semillas de Aspidosperma megalocarpon o el gorgojo que mina sus vainas, deberá llegar a la península de Osa al inicio de
JNTRODUCCION
agosto cuando hay vainas y semillas en este árbo1. Pero, como ya quedó implícito, a solo unos pocos cientos de metros de distancia se pueden hallar las larvas deXantho pastis tinais en los lirios que les sirven de alimento en cualquier época del afto. El ambiente físico, en sí, también genera periodi cidad en los insectos del bosque pluvial costarricense. El clima se vuelve tan caliente y seco hacia el fm de la estación seca (marzo) en La Selva y Corcovado que los incendios se inician con gran facilidad y así se mantienen en la vegetación del crecimiento secundario, y se puede hacer una buena quema de la vegetación caída en la agricultura de roza y quema Como lo mostró S tout ( 1 978, 1979) en los arroyos de finca La Selva, los insectos son desplazados aguas arriba por los afluentes de los ríos grandes y hacia abajo por la fuerte escorrentía del suelo forestal durante la estación lluviosa. En el Parque Nacional Corcovado, los vientos de la estación lluviosa, que a veces alcanzan la fuerza de un tornado, causan numerosas y enormes caídas de árboles entre mayo y agosto; sospecho que esta es una época de máxima oviposición para los insectos taladra dores de madera (Scolytidae, Cerambycidae, Bupresti dae). Al iniciarse las lluvias, al fmal de la estación seca, hay un aumento en la caída de árboles y ramas grandes debido al aumento de peso del agua después de haber$e estado debilitando gradualmente en los últimos 1 ó 3 meses; de nuevo, hay un incremento en el alimento disponible para estos insectos. En la estación lluviosa, hay pequeños charcos en todo el suelo del bosque, en frutas y hojas caídas, en flores y brácteas foliares (v.g., Fish 1977; Seifert y Seifert 1979) y en oquedades de los árboles, que con tienen muchos insectos acuáticos. Muchos de estos pozos estacionales se secan en la estación seca. Incluso hay una ninfa de libélula en la Península de Osa de la que se dice que camina de un charco a otro cuando el suyo se seca. También si hay flores con néctar y polen en la estación lluviosa, la lluvia puede lavar el néctar y matar el polen (Jones 1 967), que no consumen los insectos voladores. Esta disminución estacional de los polinizadores puede no solo afectar su propia densidad futura, sino también dis minuir la disponibilidad de semillas para los consumidores de éstas e incrementar la cantidad de materia vegetal para las orugas más adelante en el ciclo anua1.
Otros hábitats de Costa Rica Aunque sabemos muy poco sobre la estacionalidad de los insectos en otros hábitats del país, con seguridad son por lo menos tan estacionales como los del bosque pluvial bajo, W. A. Haber informa que llegan muchas palomillas a la luz en Monteverde, a principios de la estación seca en abril y mayo, aunque su llegada se reduce grandemente por ser las noches muy ventosas en esta época. Al colectar orugas de Esfingidae de hospederos conocidos, Haber también encontró aquí descenso muy marcado en noviem-bre y diciembre (fines de la estación lluviosa) y un pico alto entre mayo y agosto, al igual que en
Guanacaste (excepto que en Guanacaste la disminución de noviembre se mantiene casi en O hasta el reinicio de las lluvias en mayo). Hacia las partes altas, incluso a 3 ,000 m el Cerro de La Muerte, hay una estación seca bien defmida de por lo menos 3 meses, tan extrema que puede haber incendios en las zonas viejas de crecimiento secundario (Janzen 1973c). Aquí, en la estación seca, en los muestreos con red de barrido se obtuvo una gran variedad de escarabajos, mos cas, y otros insectos que siempre están ausentes en la estación lluviosa (Janzen 1973a). En el Cerro, durante la época lluviosa, la vegetación suele estar húmeda aunque haya cielo claro, porque la insolación directa, raramente dura más de unas pocas horas. Por otra parte, la estaciona lidad en el Cerro no es suficiente para producir verano e invierno propiamente dichos. Aunque allí hace más calor de día y más frío de noche en la época seca (Janzen 1977a), el lento calentamiento de los sustratos empapados y la temperatura promedio, generalmente baja, hacen que vivir ahí sea como habitar en un refrigerador, si el animal está restringido a sustratos sólidos. Esto se refleja en la inexistencia de insectos que dependen del sustrato tibio, como hormigas, termitas, escarabajos taladradores, y estercoleros. El resultado es que la descomposición de madera, hojarasca, y estiércol es muy lenta (Janzen 1973c). La región de San Vito, ejemplarizada por la Finca Las Cruces ( 1 500 m), tiene ciclos bien definidos de sequía y humedad. Como en la Península de Osa, las muestras en área de crecimiento secundario indican que hay densidades mucho mayores de insectos en la estación seca en que hay una fuerte insolación (el resto del tiempo es muy nublado, Janzen 1973a). Similarmente, en Las Cruces, la época de lluvias corresponde a la mayor actividad de mariposas, y Palmer ( 1977) encontró que las larvas de ciertos escara bajos crecen entonces con más rapidez (lo que implica que hay más presas en la superficie del suelo). Costa Rica es un mosaico de efectos esta cionales. Uno de los casos más claros es el área cercana a Palmar Sur y Palmar Norte. En la planicie costera aledaña al Río Térraba, donde éste fluye de Palmar hacia el mar, el bosque era pluvial perennifolio antes de ser convertida esta región en una fábrica de bananos para los consumi dores estadounidenses. En cambio, a mayor elevación, en las pendientes orientadas hacia el norte, la margen sur a lo largo del Río Térraba era de bosque semi caducifolio (relictos) en donde la mayoría de las especies caducifolias se encontraban en las elevaciones superiores y lamayoría de las perennifolias en las partes bajas de los valles con afluentes del Térraba. En la margen norte del río, las elevaciones (orientadas al sur) tenían bosques realmente caducifolios con muchos árboles típicos de Guanacaste. Los tres hábitats se ven desde la misma parte del valle. Yuxtapuesto a la estacionalidad causada por canti dad y patrón de lluvias e insolación, hay una tercera alter nativa que debe tener una enorme influencia, directa e indirecta sobre los insectos, aunque casi no se le ha estudia643
INSECTOS do. Los vientos alisios, continuos y fuertes (5 a 1 5 millas por hora y ráfagas de hasta 50 a 60 mph) soplan sobre Gua naeaste, la parte norte de la Provincia de Puntarenas y el Valle Central desde noviembre hasta fmales de abril. Las tierras con exposición hacia el este pueden ser totalmente caducifolias mientras que las correspondientes con expo sición hacia el oeste permanecen con alguna vegetación. Cuando aún estaban cubiertas de bosques las colinas en el centro de la Finca Taboga (Estación Experimental MAG, Enrique Jiménez Nuñez) al sur de Cañas son un buen ejemplo. Es muy patente el efecto secador del viento cuando uno se da cuenta que gran parte de los bosques pluviales costaneros de Nigeria están libres de vientos, y tienen un dosel perennifolio de 35 a 50 m de altura y el mismo patrón de lluvias y la misma precipitación que los bosques caducifolios de Guanacaste con su dosel de l O a 30 m. Estos vientos deben incidir directamente sobre los insectos. Como señala W. A. Haber las mariposas que vuelan hacia el este desde Guanacaste hacia los hábitats de montano deben volar muy bajo en los valles y protegerse de los vientos del noroeste en su viaje hacia las colinas superiores.
¿QUE CLASE DE POLINIZADORES SON LOS INSECTOS DE COSTA RICA? Deben ser buenos si se toma en cuenta las distancias y las velocidades en las que operan. El estudio del aporte y recepción de polen según observaciones sobre los insec tos en las flores para averiguar cuál sería el polinizador de esta o aquella flor, ha atraído a muchos visitantes hacia los trópicos, y Costa Rica no es una excepción (testigo de lo cual son los múltiples estudios sobre polinización en los archivos de la OEn. Aun, a pesar de todos estos estudios, el folclor y los hechos acumulados hasta hace unos pocos años son sorprendentemente estériles sobre la conceptualización y los hechos de la situación real en la biología de la polinización en los trópicos (y de otros
S tiles 1975, 1977, 1979; Heithaus, Opler y Baker 1 974; Colwe1l 1 973; Colwell el al. 1 974; Feinsinger 1 976; Fein singer y Colwell 1978). Se supone que en la vegetación (excluyendo los zacates) existe la polinización por el viento, por ejemplo en: Chlorophora lincloria, Cecropia spp., Brosimum spp., y Trophis racemosa en la familia Moraceae; en Quercus spp. en la familia Fagaceae, y Alnus en la familia Betulaceae. Las plantas moráceas son un enigma, ya que aparentemente todas están en esta categoría en todo el mundo, excepto Ficus (cf. Janzen 1979b). Los robles y las betuláceas se encuentran en rodales puros o en rodales con una riqueza de especies suficientemente pobre que los árboles adyacentes son a menudo coéspecíficos. SO'Specho que la polinización por el viento probablemente es la manera más económica cuando los coespecíficos se encuentran muy juntos (Bro simum y Cecropia, a menudo crecen en esta forma) pero rápidamente esto se vuelve muy ineficiente aun cuando hay muy poca distancia entre las especies coespecíficas. Me gustaría hacer comentarios sobre la polinización por insectos en Costa Rica para contestar cada una de las anteriores preguntas, pero no existen estudios sobre esto, y los datos misceláneos disponibles no son suficientes. Por lo tanto, haré una breve descripción sobre cada uno de los problemas de polinización por insectos sobre la que se ha dedicado mucho tiempo.
Autocompatibilidad y estudio del entrecruzamiento Hace años se creía que dadas las poblaciones de plantas tropicales por tener sus individuos a menudo sepa rados por decenas o centenares de metros, eran autopolini zadas (v.g. , Ashton 1 969). Sin embargo, estudios poste riores de insectos que llegaban a las flores tropicales, in cluyendo los del mismo Ashton, han hecho creer que es muy probable que en estas distancias el aporte y recepción de polen, por animales, fuera suficiente para permitir que la selección natural produjera y mantuviera autoincom patibilidad o entrecruzamientos significativos, incluso en las especies autocompatibles Bawa ( 1 974) demostró también que el 76% de 1 30 especies de árboles y de ma torrales grandes de Guanacaste son de hecho autoincom patibles y ha encontrado que lo mismo ocurre en el bosque pluvial de La Selva. Es obvio que las plantas pueden separarse tanto en tiempo y espacio que incluso animales altamente especializados no pueden evitar producir un sistema limitado de polinización. Tales distancias debe rían variar interespecíficamente según el modo de vida de la planta, hábitat, polinizadores, estación, nivel de auto compatibilidad, valor del entrecruzamiento, y otros pará metros de polinización. Aparentemente, las distancias
lugares). ¿A qué distancia y con cuáles padres cambia información genética (polen) una planta? ¿Cuáles com binaciones de polen y producción de semillas generan la mayor adaptabilidad de una planta? ¿Qué combinación de semillas engendradas y cuáles cosechas de semillas rinden la mayor adaptabilidad (y lo contrario para las semillas de un árbol)? ¿Por qué es que potencialmente una planta desecha la mitad del programa genético de su descendencia? Es muy fácil observar las flores lindas; hay muy pocos estudios buenos como los de Franklin, Opler y Bawa ( 1976); Stiles ( 1 975, 1 977, 1 979); Bawa ( 1 974); Linhart (1 973); Schlising ( 1 970); Janzen (1971c, 1977a); Opler, Baker, and Frankie ( 1975).
mayores corresponden a las especies que son polinizadas
La gran mayoría de especies de plantas superiores de Costa Rica, excluyendo los zacates y setos (ver Sodcr strom y Calderón 1 97 1 ; Karr 1976; Pohl, Tiffany, y Karr 1979 para ejemplos sobre pastos) es polinizada por insec
por animales grandes e inteligentes (aves, murciélagos, esfíngidos, y abejas grandes de los grupos Xylocopini, Euglossini, Colletidae) o muy pequeños como las avispas de los higos que son atraídas a lo que mejor podría definirse
tos. Las aves y los murciélagos son polinizadores conspi cuos y espectaculares de .una cantidad relativamente pequeña de especies (v.g. , Baker 1970; Howell 1 979;
como una feromona interespecífica vegetal (ver abajo).
644
Teniendo en cuenta la historia natural de nuestros árboles y sus polinizadores, parece haber por lo menos dos
INTRODUCCION
conjuntos importantes y que no se excluyen mutuamente de fuerzas selectivas que deberían producir un entrecruza miento obligatorio (o por lo menos frecuente). 1 . Selección que lleve a la diferenciación de sexos en cada individuo (monoecia y dioecia morfológicas o fun cionales). Esta selección debería estar muy íntimamente asociada con la historia natural cuando una planta funciona mejor con el comportamiento anual y más económico de donar mucho polen o con el comportamiento anualmente más costoso pero, intermitente de producir de vez en cuando una cosecha lo suficientemente grande para atraer a los dispersadores de semillas, saciar a los depredadores, usar de manera eficaz las estructuras de apoyo y así por el estilo. Una tendencia hacia la diferenciación de un solo sexo por planta (dioecia) debería favorecer aumentando la confiabilidad de (a) presencia del polinizador, (b) claves para la floración estacional, (c) condiciones adecuadas para el desarrollo de flor y fruto, y (d) las mejores condi ciones para el uso de recursos por parte de plantas adultas, e incrementando la dificultad individual al producir una cosecha de frutos con semillas lo suficientemente grandes. Los insectos, especialmente aquellos, mediana o altamente motivados, para ir de planta en planta buscando alimento, deben ser un componente particularmente importante en tal sistema. Por ejemplo, si algunos individuos deLecythis costaricensis del bosque pluvial de La Selva van a actuar como machos mientras que solo los más grandes funcionan como hembras fructíferas, la densidad y proximidad de los individuos masculinos se reduciría notablemente. Solamente las abejas grandes, cuyo comportamiento de forrajeo no es aleatorio (v.g., Bombus, eug/osinas, Xy/ocopa) seguirán funcionando. Lo mismo ocurre con las papayas silvestres con sexos separados en los claros del bosque pluvial que son polinizadas por palomillas esfíngidas. Especialmente si son "polinizadas por error" (Baker 1976), el animal debe ser suficientemente inteli gente y de ámbito amplio para poder equivocarse. 2. La selección a favor del entrecruzamiento pro vendrá de cualquier proceso que eleve el valor de ser receptivo a la informaci6n genética, como es el conjunto de presiones tr6ficas y competitivas que cambian constante mente para cualquier planta tropical ("tr6fico" incluye depredaci6n y parasitismo). El conjunto de herbívoros, agentes patógenos, consumidores de semillas, parásitos, etc., cambia constantemente, recombinándose, inmi grando y produciendo nuevas combinaciones de habili dades. La planta que se aísle de las soluciones encontradas por las demás de la especie es, sin lugar a dudas, una línea muerta. Los inviernos sufridos por un pino o por un roble norteño probablemente no han cambiado en los últimos 60 millones de años, como no lo ha hecho su respuesta; ea cambio la presi6n a que ha sido sometida la especie Dipteryxpanamensis ciertamente ha cambiado (aunque no sea más que por la eliminaci6n de sus dispersores los gomfoterios; Janzen y Martin 1982). En resumen, así como los insectos le causan a las plantas tropicales algunos problemas, también dan algunas de las respuestas (en tiempo evolutivo).
Voladores de
larga distancia
Las abejas grandes y las palomillas esfíngidas pare cen ser los insectos más adecuados para dispersar el polen a centenares o miles de metros. Gracias a los estudios detallados de W. A. Haber en las regiones de Caflas y Monteverde, se han confirmado muchas hipótesis anterio res. Por ejemplo, en una trampa de luz, en Monteverde, se encontr6 a estos insectos con polen de Calliandra, aunque las plantas más cercanas de esta especie están de 10 a 15 km. El tiene un insectario grande en el campo donde los adultos viven a veces hasta más de dos meses, se alimentan del néctar que les coloca en flores artificiales y depositan sus huevos de la manera normal en plantas: parece acep table considerar lo que ocurre en el insectario como una versi6n en miniatura de sus patrones de oviposici6n y de forrajeo en la naturaleza. Un patr6n similar de visita a las flores, que sospecho corresponde también a las abejas de que hablaré, daría un servicio de polinizaci6n de alta calidad a las plantas que están dispersas en varias hectáreas de vegetaci6n sin flores. Si cada flor deposita el polen en una parte diferente del cuerpo del insecto, como también ocurre, según Haber cada palomilla podría servir simultáneamente a varias especies. Por su parte las plantas no son evolutivamente pasivas (v.g., /nga, Bauhinia, Luehea, Calliandra, /pomoea, Alibertia, P/umeria, Bras savo/a, Psychotria, Carica, Posoqueria, Pachira, Bomba copsis, Cestrum etc.). Por ejemplo, Haber observ6 que cierto cacto emite un olor desde varias noches antes de abrirse la flor, que luego es muy visitada cuando al fm se abre. Muchas flores necesitan que los insectos tengan una lengua muy larga para alcanzar el néctar, que sean blancas y por lo tanto muy visibles de noche (que es cuando se abren), y aparentemente no son polinizadas por otros animales (ver las secciones dePosoqueria, Luehea e Hylo cereus en este libro). Las abejas y los esfíngidos tienen el extrafio com portamiento de nunca visitar todas las flores de un parche vegetal antes de pasar a otro a varios cientos de metros. Por ejemplo, los pequeftos parches de /pomoea trifida que se abren a lo largo de los senderos a fines de la época lluviosa en Santa Rosa, son visitadas antes del amanecer por los esfíngidos más pequeftos (Enyo gorgon, Cautethia spuria, Perigonia lUsca, Eupyrrhoglossum sagra). Las flores están recién abiertas y llenas de néctar (de vez en cuando llegan a esta hora abejas Ptiloglossa y hespéridas, que son los únicos otros visitantes a esta hora), pero las pa lomillas típicamente solo llegan a algunas flores a 1 6 2 m de distancia y se van luego de unas 5 6 15 flores. Cada parche del. trífida normalmente tiene de 200 a 5000 flores. Como muchas de las plantas visitadas por estas palomillas sólo abren unas pocas flores por noche durante varias se manas o meses (igual que las flores polinizadas por abejas grandes y colibríes), y como estas plantas, a menudo, pro ducen enormes cantidades de flores si crecen en orillas de caminos o bosques, que son ambientes pocos naturales y de poca competencia, podría ser que dejar flores ricas en néctar es aparentemente normal y el sencillo resultado de 645
INSEcrOS
un comportamiento mecánico al enfrentarse a un recurso
anormalmente abundante.
Uno de los enigmas sobre los esfíngidos se relaciona con su aparente capacidad de volar a distancias muy largas. En Santa Rosa hay épocas, especialmente en junio y noviembre, cuando no florece ninguna especie de las que son visitadas, O se cree que son visitadas por esfíngidos. A pesar de esto, si uno captura estas palomillas las encontrará llenas de miel, lo que implica que venían de hábitats donde ésta es más abundante, y tal vez incluso que sus pobla ciones están segregadas por sexo o por el tipo de forrajeo, según veremos en las abejas. Las abejas grandes son una parte conspicua de la fauna polinizadora costarricense (o por lo menos de las especies que visitan las flores). A unos 3000 m de altitud, en el Cerro de la Muerte, las reinas de Bombus ephippia tus (grandes, color amarillo y negro) visitan un conjunto más o menos diferente de plantas en tiempo soleado. En Corcovado, las grandes Bombus negros recogen polen y néctar de las copas de flores amarillas de Vochysia, a 55 m de altura (abril-mayo), y hasta de las espinosas Solanum del suelo, y lo llevan a sus colmenas subterráneas en el En estos bosques, las hembras de bosque pluvial. Eulaema, Euglossa y Eufriesia (antigua Euplusia, L. Kimsey, como pers.) son recolectores de polen y néctar tam bién desde el árbol más alto hasta casi el nivel del suelo,
de un conjunto variado de especies que incluye a Lecythis
costaricensis, Dipteryx panamensis, Sickingia maxonii, Blakea spp., Stemmadenia spp., Mandavil/a spp., Ipo moea spp., Cassia spp., Calathea spp., Canavalia spp., Centrosema spp., etc. En los bosques caducifolios de Gua
nacaste, los géneros mencionados y por lo menos seis especies más de abejas grandes (Xilocopa y parientes) (a) son visitadores notables de las flores que tienen anteras tubulares, de las que extraen el polen por vibración (v.g., Mitchener, Winston, y Jander 1 978); (b) muestran mar cadas diferencias de microhábitat como visitar alguna flor, más a menudo, si está a mayor altura (v.g., Frankie y Coville 1 979); (c) hacen su ronda en plantas de muchos géneros, y; (d) acompañan a Pti/oglossa en sus rondas mañaneras tan temprano que uno solamente ve el movi miento de las flores (v.g., Ptiloglossa en Passiflora foetida; Janzen 1968b). En Santa Rosa, por ejemplo, la segunda Xilocopa más grande desayuna con Gliricidia sepium y poco después pasa a recolectar polen de Cassia biflora y Cochlospermum vitifolium y termina con néctar de Encyc/ia cordigera; ya de noche, luego de haber visi tado y probablemente polinizado muchas otras especies en
el intermedio. Las abejas tienen muchas caracteósticas de polinizadoras lineales de larga distancia: vida adulta larga, gran tamaí'lo, comportamiento plástico en cautiverio, estar siempre alerta a los depredadores y demás detalles que le rodean, huevos grandes y colmenas con pocas células pero muy elaboradas, capacidad de vuelo fuerte y a largas distancias, vuelo en estaciones largas por todo el aí'lo, y conocimiento de la localización de las flores aunque sean pocas. Sin embargo, de vez en cuando, también apro vechan floraciones grandes que son visitadas simultánea646
mente por abejas halíctidas, antofóridas, megaquílidas, y ápidas (v.g., Heithaus 1 979a,b). Estas últimas familias, que en Guanacaste, especialmente en la época séca, cuen tan con muchos individuos y especies, y pueden visitar una sola copa de árboles como Andira inermis, Lon chocapus minimiflorus, o Dalbergia retusa en grandes cantidades (hasta decenas de miles por día) y ciertamente transportan polen entre flores de la misma copa, contami nando masivamente las estigmas con polen autoincom patible. Sin embargo, Frankie, Opler y Bawa (1976) de mostraron que unas pocas de estas abejas van de árbol en árbol y pueden producir entrecruzamiento. El desplazam�
iento puede deberse a la búsqueda no sólo de otras fuentes de polen o más abundantes de polen o néctar, sino también a que las hembras son molestadas por grandes pandillas de machos que buscan su pareja en las copas (G. Frankie, como pers.). No tenemos ni idea de cuantas de las decenas de miles de semillas, producidas por uno de estos árboles,
son polinizadas por abejas trabajando en serie o por las que forrajean en las plantas que producen grandes cantidades de flores. Por otra parte, los árboles que producen grandes cantidades de flores a un tiempo (v.g., Tabebuia ochracea) son principalmente visitados por las abejas grandes, "inte ligentes", mientras otras como, Pterocarpus rohrii son visitadas principalmente por otras abejas. Aunque a menudo no se piensa en ellas en �te contexto, las plantas que son polinizadas por mariposas
medianas o grandes probablemente pertenecen en gran medida al mismo sistema que las abejas grandes, esfíngidas, colibóes, etc. Quizá, el más notable ejemplo en Costa Rica es el de las ninfálidas, hespéridas, papi liónidas, y piéridas que extraen el néctar de una de las dos especies de Lantana, tan comunes en el lado Pacífico, en tacotales, orillas de óos y caminos y otras sistemas donde está empezando la sucesión (verLantana en este libro). En Corcovado y Santa Rosa hay por lo menos 30 especies de mariposas que se concentran en esta fuente de néctar, muchas de ellas comunes al bosque caducifolio y al plu
vial. Su comportamiento parece indicar que saben dónde está cada matorral con flores y cada especie llega a deter minadas horas del día. En Corcovado, las mariposas helicónidas llegan regularmente a Lantana del pastizal que quedan cerca de la planta donde ovipositan (Pas
siflora). En Santa Rosa hay papiliónidas que se alejan hasta 3 km del tipo de bosque donde normalmente encuen tran sus plantas de desove para alimentarse en Lantana camara. En Corcovado, Schemske (1976) descubrió que cuando ambas especies de Lantana están juntas, son visi
tadas por diferentes especies de mariposas. Aunque se puede decir que Lantana es una mala hierba que fue de poca importancia en el bosque precolombino, lo mismo parece ocurrir con especies forestales como Cordia pana mensis, C. alba, y Cissus spp (ver Opler, Baker y Frankie,
1975). Finalmente, Gilbert cree que el sistema de interac ciones que describió para las mariposas helicónidas que forrajean en serie en Anguria y Gurania (Cucurbita:ceae) en la Isla de Trinidad (Ehrlich y. Gilbert, 1973) también funciona en los bosques pluviales bajos y de mediana
INTRODUCCION
altitud de Costa Rica, y que está especialmente bien desarrollado en La Selva y Corcovado. Los machos de estos géneros de Euglossinas posi blemente sean el sistema polinizador más notable de Costa Rica. En resumen, sabemos que visitan en la mañana, las flores de larga vida de un 2 ó 3 % de las especies de orquídeas del país, y raspan sustancias químicas de las flores con las uí'ias y cepillos del tarso. Estas sustancias son simples, como eugenol, salicilato de metilo, cineol, cina mato de metilo, y acetato bencílico, que son transferidos por las patas del mesotórax a bolsones de las tibias posteriores y de allí son tomadas por la abeja. Norris Williams pronto nos informará qué hacen con estas sustancias, pero resulta evidente que no se verifica ninguna de las hipótesis sobre atracción de otros machos o "por ciones de longevidad". También sabemos que las abejas son atraídas según su especie a diferentes sustancias, puras o mezcladas y que esto depende de la especie de orquídea. Algunas no llegan a ninguno de los atrayentes químicos probados hasta ahora. Raramente, la abeja lleva un poli nario de la orquídeapegado a alguna parte específica de su cuerpo, por ejemplo, centro del dorso del tórax, frente o pata delantera derecha; cuando entonces visita una orquídea con estigmas de la especie adecuada, suelta el polinario. Pero, como muchas orquídeas se autopolinizan e incluso se hibridizan con facilidad, se cree que el compor tamiento específico de las euglosinas es importante para dos objetivos: el entrecruzamiento y evitar hibridización. Williams (1978) ha preparado una bibliografía sobre el tema. Mediante atracción química (Janzen et al. 1 982) y marcando machos de Eulaema tropica que llegaban a las flores de Catasetum maculatum (Janzen 1981a), se ha lle gado a una hipótesis sobre la estructura poblacional de estos insectos, o por lo menos sobre los que habitan dife rentes hábitats comprendidos en el bosque caducifolio de Santa Rosa y sus bosques montanos perennifolios adya centes. Es importante agregar, a este resumen de la historia natural de los machos, que con atrayentes químicos se puede obtener machos de varias especies en un área donde nunca se ha conseguido hembras, a pesar de una búsqueda intensa, y que estos machos a veces llevan polinarios de especies de orquídeas que no se encuentran en el hábitat de captura. Además, se puede capturar, con estos atrayentes, machos en hábitats o regiones de muchos kilómetros cuadrados en donde no hay plantas que den néctar a machos o hembras en esa estación. Finalmente, en un sistema de mutualismo en que participan muchas especies, es razo nable esperar que algunos sean parásitos. Con esto en mente, sugiero que la estructura corriente de una población de abejas euglosinas se encuentran las hembras ocupando varios hábitats geográficamente cercanos en los cuales anidan, buscan néctar y polen, y encuentran a los machos; estas tres necesidades las pueden satisfacer en uno o varios hábitats muy diferentes, pero siempre cercanos entre sí. No necesariamente están interdigitados estos hábitats o son pequeños, aunque probablemente sea ventajoso para la hembra si lo son. Cuan adecuados sean
diversos hábitats, para estas tres funciones, dependerá de la estación y el hábitat, y la capacidad de cargademográfica de las hembras puede acercarse a cero en algunos lugares (parece haber solamente unos tres en Santa Rosa). Por otra parte, los machos buscan orquídeas (o algunas otras plantas que produzcan sustancias adecuadas como Anthurium y algunos tipos de hongos), néctar, y hembras. No existe razón para esperar que el hábitat de los dos primeros recursos coincida con el de las hembras. Para un macho que puede viajar varios kilómetros en pocos minutos y que no tiene necesidad de regresar a algún punto específico en un tipo de hábitat amplio interdigitado con otros (v.g., el hábitat en que encuentra hembras receptivas), el mejor patrón de forrajeo parece ser buscar orquídeas en un área muy amplia (muchos kilómetros cuadrados), visitar algún área más restringida y probablemente diferente para buscar néctar, y luego pasar a una zona ocupada por hembras, en lo que ocupará una parte importante del día o de la semana. Nos parece muy razonable que cada sexo en aves y mamíferos ocupe un hábitat diferente, y que lo mismo ocurra en los microhábitats de-los insectos (v.g., los blan cos machos de Perhybris establecen un complejo "lek" en el dosel pluvial de Sirena (Corcovado) mientras que las hembras, que son mímicas batesianas con alas de bandas amarillas y negras aletean lentamente en el sotobosque en busca de Capparis para ovipositar (p. DeVries, como pers.). No debería sorprendemos si las abejas euglosinas están haciendo lo mismo en mayor escala. Inconsciente mente suponemos que el hecho de que las abejas lleguen a las trampas químicas es simplemente una distorsión de su comportamiento normal de llegar a las orquídeas que polinizan. Sin embargo, un sistema mutualista así difí cilmente escapará de organismos que "hagan trampa": abejas que llegan a extraer sustancias pero no tienen la proporción, el tamaño, o el comportamiento necesario para extraer los' polinarios. No hay presión en la selección natural que cause una modificación evolutiva de la anatomía de la abeja para polinizar, ya que otras especies están transportando el polen, y tampoco hay selección que excluya a la abeja ladrona mientras ésta no se sea tan abundante que afecte a los verdaderos polinizadores. Pensando así, la pregunta de cuál es la capacidad de carga de un lugar que se convierte en este caso en un problema de escala y de biología para las euglosinas, así como de recursos totales y números de especies de orquídeas polini zadas por éstas.
Polinizadores de corta distancia
Además de las nubes de abejas pequeñas que llegan a las leguminosas de floración en masa en el bosque caducifolio de Guanacaste, hay gran cantidad de otros insectos relativamente pequeí'ios que las visitan y en algunos casos también las polinizan (v.g., Rausher y Fowler 1979; Heithaus 1979a,b; Opler, Baker, y Frankie 1975). Moscas, palomillas pequeñas, abejones pequeí'ios, avispas solitarias y sociales y mariposas componen las miles de especies nectarívoras en los parches de flores 647
INSECTOS
pequeí'las de color blanco-crema-amarillo, conspicuas todo el afto en el bosque y sotobosque costarricense. Las siguientes son tan solo algunas de las familias en las que uno piensa al mencionar este sistema de polinización: Palmae, Legumi8(�sae, Flacourtiaceae, Anacardiaceae, Lauraceae, Composible, Burseraceae, Melastomataceae, Polygonaceae, Simarubaceae, Boraginaceae, Dillenia
ceae, Rubiaceae, Ebenaceae, Euphoribiaceae, Flacour tiacea, Sapotaceae, Rhamnaceae, Verbenaceae, Aralia ceae, Meliaceae, y Sapindaceae. Estas pueden florecer tanto de noche, como de día o simultáneamente en ambos. Las flores son compactas y forman una gran plataforma de
aterrizaje, y el insecto generalmente se arrastra o camina por encima al viajar entre las flores. En cierta manera es un misterio cómo estos insectos secundarios logran trans portar el polen a varios centenares de metros, como hacen, por ejemplo, al polinizar Enter% bium cyclocarpum en Santa Rosa (sus millones de pequeñas inflorescencias blancas aparentemente son polinizados por palomillas y abejones pequeños de actividad nocturna; W. A. Haber, como pers.). Aquí supongo que los insectos pueden consi derarse como un viento animado y con cierta ditecciona lidad.
La polinización de los higos Tal vez el más particular de todos los sistemas de polinizaCión de Costa Rica es el de las 65 especies de higos (Ficus) (Burger 1977) en hábitats que van desde el borde del manglar al nivel del mar hasta los 2500 m de altitud e incluyen todos los niveles de estacionalidad. Aquí, des cribiremos el sistema general de polinización, del que hay varias revisiones (Janzen 1979b, Wiebes 1979). Cada especie de higo tiene su propia especie de avispa polini zadora (Agaonidae). Más o menos en la época en que la copa se cubre de pequeños higos verdes (0,5-1 cm de diámetro), aparecen miles de estas avispas, supuestamente
Obviamente cualquier interacción entre insectos en estas plantas puede ser de mucha importancia al aumentar o disminuir la salida y entrada del polen (G. W. Frankie como pers.). El comportamiento marcadamente territorial de los abejones que llegan a las espigas florales de Co c% ba floribunda (Rausher y Flowler 1979) y la exclusión de otras abejas que hace Trigonas en las fuen tes de alimento, según describieron Hubbell y Johnson ( 1 977) y Johnson y Hubell (1975), es seguro disminuya la contaminación de loS polinizadores con el polen saliente, lo que no 'necesariamente causa un efecto nega tivo en la actitud de la planta (Janzen 1977a). Los brúquidos, al avanzar en los campos de anteras de algunas mimosáceas, hacen que las abejas recolectoras del polen abandonen la inflorescencia. Las abejas antofóridas machos, al entrar y salir de las grandes aglomeraciones de flores de Convolvulaceae (v.g., Schlising 1970; Real 1980) molestan a las hespéridas, abejas y avispas y quizá favorezcan la probabilidad de que éstas se alejen lo sufi ciente para polinizar las flores de otra enredadera. Lo
atraídas por una feromona liberada por el árbol o por higos. Una o varias hembras entran en el higo a la fuerza, desplazándose entre un conjunto de escamas traslapadas que cierran el agujero del ápice de la fruta (ostiolo). En esta operación, la hembra pierde las antenas y las alas y proba blemente mucha tierra contaminante y esporas de hongos. Dentro de la cavidad del higo, tapizada con flores de estig mas receptivos, ella extrae el polen de sus bolsas especiali zadas y poliniza varios centenares de estigmas. También intenta ovipositar en el estilo, y deposita un huevo si logra alcanzar el ovario uniovulado (los estilos varían en longi tud) ella y las demás que hayan entrado en el higo mueren después de ovipositar; el higo se desarrolla lentamente durante un mes, las semillas alcanzan su máximo tamaño y de los ovarios de la flor comienzan a salir los machos que son ápteros. El macho encuentra una hembra en la base de la flor, en la que hace un agujero, inserta el abdomen y copula, y le ayuda a salir de la flor. Entonces ella va a las anteras recién abiertas, llena sus bolsas con polen, y sale por el hueco que hacen los machos en la pared del higo aún verde; y luego vuela hasta otro higo receptivo. En general, solo hay sincronización en la maduración de los frutos dentro de cada copa. El sistema tiene varios parásitos. Algunas abejas parásitas ovipositan a través de la pared del higo en el ovario que ya está parasitado y, luego de nacer, escapan por el mismo agujero que hacen los machos agaónidos. También hay avispas parásitas, que aparentemente tuvieron su origen evolutivo en agónidas polinizadoras. Estos parásitos entran por el ostiolo y también tienen corbículas, pero ni lo transportan ni ovi positan. Además, hay varias especies de gorgojos y orugas
de algunas palmeras y, en el sotobosque, de Piper. Muchos de los brúquidos se cubren con polen pero, en apariencia salen de la flor para ocultarse en el día y luego
de pirálida que se desarrollan dentro del higo y comen flores y semillas en desarrollo. Luego de que los polini zadores salen del higo verde, éste madura rápidamente y en pocos días es tragado por un animal o cae del árbol. Algo enigmático de los Ficus es que en cada hábitat es uno de los géneros con más especies, lo que podría deberse a las especificidad de los polinizadores. Por ello, las especies de higos no compiten, entre sí, porpolini zadores y por lo tanto se elimina una de las principales barreras de la alta diversidad. Los higos son extraordina
mismo hacen los colibríes (v.g., Primack y Howe 1975). Probablemente, algunos de estos animales son mejores polinizadores que el resto. Las abejas sin aguijón, que se ven comúnmente en estas y otras flores, son recolectoras "profesionales" de polen, y probablemente pocos granos escapan de su acción de limpieza al entrar o salir del nido, a pesar de lo cual parecen ser los únicos polinizadores
regresan a las mismas inflorescencias. Me sorprende que
muchos de estos árboles no hayan desarrollado el compor tamiento de abrir y cerrar las flores en intervalos de varios
días para incrementar el flujo de polen en sus copas por animales. 648
rios también porque aunque sean uno de los árboles más
comunes desde el punto de vista del especialista forestal,
son de los más escasos desde el punto de vista de los polini zadores. Por ejemplo, si hay un adulto grande por hectárea, en un día particular, solamente habrá un adulto .
IN1RODUCClON
receptivo a los polinizadores por cada 375 ha. Finalmente, podemos decir que los higos muestran, de la manera más dramática, el acto de pagar parte de su descendencia (cigotos) a cambio de obtener entrecruzamientos: entre 20 y 80% de todos sus "hijos" mueren por acción de las avispas polinizadoras y sus parásitos asociados (Janzen 1979c,d).
¿QUE PASA CON LOS INSECTOS EN UNA ISLA TROPICAL ?
Fuera de algunas isletas rocosas cerca de la costa, las pocas islas que hay frente a Costa Rica ofrecen un contraste muy interesante con la tierra fIrme (San Andrés, Providencia, Isla del Caño, Isla del Coco). Isla Providencia (Colombia)
Esta isla, aproximadamente de 18 km2 9 13.21 N, 80.55 W), con una meseta de pendientes suaves y unos 200 m de altitud en el centro, está a 240 km de la costa Caribefia de Nicaragua (400 km de Costa Rica), y aunque casi todo su bosque ha sido talado, hay mucho crecimiento secun dario usado marginalmente para ganado, plantaciones y campos (por lo menos la última vez que fue en 1 969). La vegetación sufre por lo menos 4 meses de estación seca, con lluvias ocasionales, y no hay cuencas lo suficiente mente grandes para mantener ríos todo el año. Las plantas son las mismas, comunes en Costa Rica, aunque cerca de las zonas habitadas abundan árboles introducidos, disper sos en las partes bajas de las pendientes de las mesetas y manglares en las bahías. El insecto más llamativo es la hormiga de los comi zuelas, Pseudomyrmex ferruginea, que vive en Acacia collinsii, al igual que en Centro América. Probablemente llegaron primero las semillas de la planta, dispersadas por aves, y luego las hormigas como de reinas voladoras, lo que ocurrió antes de que la planta perdiera las caracterís ticas necesarias para que la habiten las hormigas. Por la baja densidad de insectos de la isla, sospecho que A . collinsii es capaz de mantener una población reproductiva en Providencia aún sin sus hormigas. P .ferruginea es la hormiga de comizuelo de más amplia distribución (desde Tampico en el noreste de México hasta la costa pacífica de Colombia), pero hasta donde yo sé no habita más islas que las cercanas a la costa, por ejemplo, frente a Yucatán. Tal vez llegó a la isla desde Panamá, Nicaragua, o algún lugar más al norte. Dudo que haya sido introducida por la gente, o cuando menos por algún biólogo, y si una reina fun dadora llegó en un barco, habría perdido las alas y difícilmente habría alcanzado la tierra. Por otra parte, Cecropia peltata ha llegado y se ha establecido sin sus hormigas Azteca y como en las demás islas caribeñas (Janzen 1 973b; Rickson 1 977), ha perdido en gran parte su capacidad de producir alimento para las hormigas, ya fuera por mutación o por haberse mezclado con pobla ciones de Cecropia que habían perdido sus hormigas en otras islas.
He tomado muestras con red, en el período de lluvia leve en diversos hábitats de crecimiento secundario de Providencia y obtuve los mismos resultados que en Puerto Rico e islas pequei'ias adyacentes (Janzen 1 973a, AlIan et al. 1 973). En la época en que las densidades de insectos deberían ser mayores, alcanza el mismo nivel que en crecimiento secundario de Guanacaste en lo más intenso de la estación seca. Además, el estado de la sucesión de Providencia no parece ser diferente, como en Puerto Rico. En la Isla del Caño también el número de individuos y especies es bajo en ambas épocas climáticas. Es evidente, que aquí los insectívoros encuentran un recurso muy inferior al de tierra fIrme. Esto quizás se debe también al hecho de que no hay depredadores diurnos de los vertebra dos y que las lagartijas Ameiva de Providencia sean fun damentalmente vegetarianas, dieta que nunca siguen sus parientes de tamaño similar en el continente (Janzen 1973a). La causa de la pobreza entomológica de las islas tropicales puede deberse a alguna de las siguientes causas: l . Los insectos que aparezcan en la estación llu viosa serán necesariamente los que pueden sobrevivir a la sequía sin usar áreas ribereñas grandes como refugio. Sin embargo, las islas que permanecen húmedas hasta durante la época seca, como ciertas partes altas o muy húmedas de Puerto Rico, carecen, sin embargo, de las densidades altas de insectos de tierra firme. 2. Cualquier perturbación que produzca una extinción local creará una especie de vacío ya que no hay sitios cercanos desde los cuales pueda haber recolo nización. Tales lagunas las llenarían las especies que no se extinguen fácilmente en un lugar particular. Estas podrían ser especies con una tasa baja de crecimiento po'blacional, porque concentran sus esfuerzos con unas pocas ,crías muy competitivas, o por que usan los recursos que raramente sufren fluctuaciones grandes en su abundancia. 3 . Aunque la densidad de insectos;es generalmente baja, hay dos cosas que son extraordinariamente comu nes. Primero, los depredadores como hormigas, arañas, y escarabajos son abundantes todo el año en la mayoría de los hábitats (cf. Becker 1 975). Por ejemplo, si uno pone termitas solas como cebo en la hojarasca de las tierras bajas de Puerto Rico, en islas costeras pequei'ias, y en Providencia en San Andrés, las hormigas las recogerán de 2 a 10 segundos, mientras que en Costa Rica tardan 1 a 20 minutos. Este tipo de depredador, capaz de sobrevivir a la escasez periódica de alimento, puede ser muy buen control para los incrementos de población bruscos de otros insec tos al inicio del período de lluvias. El otro tipo de insecto común es el que podría llamarse "plaga súbita". Alguna especie e crisomélido, o particularmente de homóptero, puede ser muy abundante en una isla y muy escaso o estar ausente en otra, o no aparecer en la muestra de otra estación de la misma isla. Examinando estos casos más detalladamente, a menudo se encuentra que cuando abunda el follaje, yemas y retoños, etc., hay una defoliación tan grave que la planta no la puede resistir. Probablemente estos insectos pertene cen a poblaciones que siguen un ciclo de rápido creci649
INSECfOS
miento, rápida extinción reinvasión. Si hay pocas espe cies, para lo cual existen muchas causas, esto basta para producir densidades muy bajas en la mayoría de las muestras.
especies son muy abundantes, por lo que los insectos carnívoros sufren menos que los herbívoros.
Defoliadores San Andrés (Colombia) Esta isla, al sur de Providencia, tiene un área de 25 km2 Y es prácticamente plana con pequeñas colinas calizas. Casi la única vegetación son cocotales e inicios de crecimiento secundario. Creo que no se sabe cómo era la vegetación original. La mayoría de la vegetación se parece a la que uno ve en los lotes abandonados de un pueblo costero de bosque pluvial como en Limón, Costa Rica. Apenas tuve oportunidad de dar una mirada a algunas muestras de barrido de esta isla, abundaban los saltamon tes; el resto de la muestra se parecía a lo que uno puede recoger en el suelo del cocotal en Puerto Rico. Me'parece que no vale la pena estudiar la entomofauna de San Andrés excepto tal vez en experimentos sobre el resultado de especies introducidas.
Isla del Coco (Costa Rica) Localizada en el Pacífico a unos 520 km de Costa Rica, esta es una Isla pequeña con una entomofauna fascinante. Solo hay una mariposa residente, Historis odius que en la actualidad está estudiando C. Hogue del Museo del condado de Los Angeles (Hogue y Miller 1980)
Isla del Caño (Costa Rica)
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De forma más o menos triangular, 3 km de largo y 2 de ancho y mide unas 320 hectáreas, tiene bosque denso y está a unos 1 7 km de la costa del extremo norte del Parque Nacional Corcovado, en el Pacífico. Es parte del Parque desde el cual se le puede ver. Vista de lado, es una meseta rocosa de unos 100 m de alto, desde la cual bajan radial mente, hacia la costa un sin número de arroyos. Las playas son de arena y rocas y en ellas no hay manglares. La parte superior de la isla, hacia la costa, puede estar cubierta por un bosque pluvial sin alterar (ver más adelante), mientras que el ápice del triángulo contiene vegetación en varias etapas de crecimiento secundario (sin ganado ni equinos) en lo que fue bananales abandonados, un ca,npo de aterri zaje en desuso, y algunas áreas cultivadas. Las vertientes que van hacia el mar están cubiertas por lo que puede ser vegetación sin alterar, similar a aquella de los acantilados del Pacífico al norte del- Parque Nacional Corcovado (especialmente justo al norte de Llorona). Los insectos de la Isla del Caño, muestran varios ejemplos de lo que supuestamente ocurre en otras islas. o sea, en comparación con la tierra firme adyacente, la riqueza de especies y la densidad de la mayoría de las poblaciones son muy bajas, mientras que algunas pocas
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En tierra firme en el Parque Nacional Corcovado hay cuando menos seis especies deHeliconia,que a su vez mantienen, con sus hojas y brácteas florales, por lo menos a diez especies crisomélidos hispinos. Una de ellas, Heliconia /atispatha, mantiene una gran población de cría en La Isla de Caño, y consume sus hojas un Cepha/o/eia, rojo y pequefto, quizá el único de los hispinos de Heliconia que se ha establecido en la isla En tierra firme, este escarabajo se alimenta de las hojas y brácteas florales, pero en la isla consume todas las partes de la planta (también ver a Seifert 1979; String 1977). Fue muy común en noviembre de 1978 con cinco a treinta adultos en cada hoja enrollada; en marzo de 1979, cuando eran muy abundantes las hojas enrolladas, las poblaciones des cendieron a una densidad de menos de por hoja. En la isla, también hay por lo menos una planta de Heliconia imbri cata, aunque quizás no constituya una población de cría ni existen los correspondientes hispinos en las hojas en rolladas. En noviembre de 1 978, una larva minadora de hojas (quizá de una palomilla) había daftado extensamente las hojas maduras y nuevas de la única (y muy común) bromelia epifítica en la isla; todas las hojas fueron atacadas y muchas destruidas. En marzo, no quedaba rastro del animal o de su daño. Aparentemente hay solo cuatro espe cies de mariposas y dos de palomillas suficientemente numerosas para que se les pueda considerar como residen tes (se ha capturado solo uno o dos especímenes de dieciocho especies), lo que es en particular asombroso, si se toma en cuenta que en tierrafmne en Corcovado hay 220 especies de mariposas, sin contar con hespéridaS, (p. DeVries, como pers.). Quizá en la isla del Caflo no hay residentes de piéridas, heliconias o satíridas. Sin duda, cientos de mariposas de tierra fmne son capaces de volar, a favor de viento, los 17 km hasta la isla y no hay pruebas de que esta laguna en la fauna sea causada por grandes can tidades de competidores o por depredadores masivos. He podido encontrar menos de cinco especies de crisomélidos con trampas de "Malaise", colectas aéreas, barridas y batidas de la vegetación y únicamente una especie de escarabajo con la ayuda de una lámpara negra (durante solo dos noches). En el primer intento de atrapar folívoros, el inventario consistió de un ortóptero, veintidós especies de palomillas (en luces y en el follaje) y dieciséis especies de homópteros y hemípteros (colectas generales, trampas "Malaise", barridas). Obviamente las colectas futuras serán más favorables, aunque, aquí la fauna es apenas 1 % de lo que se ha colectado con el mismo esfuerzo, en tierra firme de Corcovado. Con respecto a la vegetación en la Isla del Caño, el número de especies es muy reducido en comparación con el de tierra firme, y quizá uno está tentado a achacar esto a la densidad de defoliadores. El bosque "prístino" de la
INTRODUCCION
Meseta Central está compuesto, en casi su totalidad, por un dosel perennifolio alto de Brosimum utile , Calophyllum macrophyllum e Hymenea courbari/ con algunos pocos Ficus y euforbiáceas. El sotobosque contiene plántulas y mamones de Enallagma batifolia , Pentagonia gymnopoda , Brosimum utile y algunas otras especies. Las vertientes con exposición hacia el mar están cubiertas por Byrsonima crassifolia, Inga, Pseudobombax septinatum,vismia baccifera , Hibiscus tiliaceus y algunas pocas plantas leñosas que se encuentran en el mismo hábitat de la tierra fIrme adyacente. En donde el bosque ha sido talado, se encuentran en la actualidad
Trema mi crantha, Pentagonia gymnopoda, Piper aequale, varias Melastomacea, y Alibertia edulis y algunos pocos individuos de Costus conwsus, C . villosissima, Casearia, Ficus spp., Carapa slateri, Acalypha, etc. A la isla han llegado dos individuos de Cecropia obtusifolia, aunque rodales, a menudo, casi monoespecífIcos de
sin sus hormigas, y no se les puede considerar aún como residentes. Una persona acostumbrada a trabajar con la vegetación de la tierra fIrme adyacente reconoce que esta lista es la de una flora costeña curiosamente empobrecida, y quizá puedo agregar, una flora que se sabe que no puede mantener una entomofauna grande en tierra fIrme. Si agrego que la parte central de la isla tiene un rodal casi puro de Brosimum uti/e, y que casi toda la superfIcie de la isla parece haber estado en el pasado llena de tumbas indígenas, parece probable que de hecho la flora de la isla no sea un bosque pluvial sino lo que queda de una plantación de Brosimum hecha por los indígenas, ya que sus semillas eran consumidas por estos pueblos en México y Centro América, probablemente en una gran competen cia con animales silvestres como loras, pecaríes y roedores, abundantes en el continente. Sospecho que junto con el bosque original desapareció la mayoría de la entomofauna del lugar.
Visitadores de flores Con una excepción, las abejas de la isla aparecen en cantidades enormemente reducidas. Solamente Trigona fulviventris representa a las abejas sin aguijón, y probable mente la trajeron los humanos: no llegó en balsas naturales (L. Johnson, como pers.). Sin contar las euglosinas, otros visitadores sonXylocopa y varias halictidas pequeñas. Sin embargo, en el sotobosque se suele ver miles de Euglossa y también es muy común Pentagonia gymnopoda , planta que, aunque normalmente es escasa, es muy efIciente mente utilizada por machos y hembras de Euglossa , en tierra fIrme. Solamente usando atrayentes químicos se ve la extraordinaria abundancia de las euglosinas (Janzen
respectivamente. En la isla (noviembre y marzo) se puede atraer un millar de abejas en una mañana: E . hemichlora al eugenol salicilato metllico y cinamato de metilo y E . tridentata al eugenol, y cineol (con un poco de cinamato de metilo y acetato de bencilo). Además llegaron una abeja parecida a Eulaema meriana y otra Euglossa. pero, sospecho que eran inmigrantes de la tierra fIrme. Tales resultados son aún más espectaculares debido a que no puede encontrar allí ninguna especie de orquídeas de las visitados por euglosinas. Las flores tubulares blancas de Alibertia edulis quizá sean polinizadas por esfíngidas, que aparentemente visitan también lnga y Pseudobombax,' aunque no he capturado ninguna esfíngida con luz: También hay colibríes y algunas plantas con síndrome de polinización por colibrí (v.g., Heliconia latispatha).
Insectos carnívoros Un mosquito (Wyeomyia) común que precisamente vive en exclusiva en el bosque de la meseta. hace muy difícil la permanencia del biólogo de campo y añadiré que en ninguna parte de la tierra fIrme hay tanta densidad de mosquitos como la que alcanza esta especie en la isla. Quizá esto se deba a que ahí no existen los depredadores de larvas en las bromelias y otros pequefios reservorios en que se desarrollan los mosquitos. Igual que en otras islas, las hormigas son abundantes, y aparecen varias especies notables del continente (v.g.,
Camponotus sericiventris. Ectatomma tuberculatum. E . ruidum). Sin embargo, no se encuentran zompo� ni arrieras. También hay termitas, pero los únicos dos ár boles de Cecropia, aún pequefios, no tienen hormigas. Solamente hay una avispa social, pero es muy rara (Polis tes sp.).
Insectos de carroña y excremento Cadáveres y desechos de animales son recursos ricos en nutrimentos que prácticamente llueven en todos los hábitats del mundo, pero los patrones de entrada y con sumo, y cuáles animales son los agentes varían enorme mente según el hábitat y la latitud. Este asunto solo ha recibido una fracción pequefiísima de la atención que merece y rara vez se ha enfatizado la comparación entre áreas tropicales y templadas (Halffter y Matthews 1966; Comaby 1 974; Howden y Nealis 1975, 1978; Janzen 1976b, 1977B; Schubeck 1976; Bartholomew y Heinrick 1978; klemperer 1978; Putnam 1978; Colwell l969). Aquí mencionaré únicamente algunos de los patrones más bien
198 1 b). En el continente, usando cineol, acetato de bencilo
defmidos, reconociendo que ha llegado el momento de es tudiar el asunto mediante amplios experimentos de campo. Cuando uno recoge de la carretera el cadáver de un mamífero pequeño (mapachín, puerco espín, conejo) y lo
y eugenol, cinamato de metilo, y salicilato metI1ico se puede capturar en un solo lugar unas 20 especies, in cluyendo cada mañana unos pocos Euglossa hemichlora y E . tridentata que llegan al cineol, al eugenol y cineol
coloca en el suelo de un bosque de coníferas de madera dura del norte de Michigan, pronto queda envuelto en una nube de moscas grandes y por lCJ menos cuatro especies de escarabajos sílfIdos grandes. Puede haber centenares de 65 1
INSECI'OS
abejones sílfidos adultos arando en el cadáver durante una semana o más, y tanto el cadáver como el suelo hierven de larvas de moscas, y todo el sistema es una red compleja de interacciones entre depredadores y presas, parasitismo por 'hongos, y foresis. En Nueva Jersey, Shubeck (1976) halló por l� menos 7 especies de sílfidos en carroña de pescados y pollos. En las partes bajas de Costa Rica, en el bosque pluvial y caducifolio, la historia es muy diferente. Pri mero, cualquier vertebrado pequeño muerto será encon trado en el día por un zopilote o en la noche por un zorro pelón u otro carroñero, quedando solo huesos y un poco de piel en 24 horas. Si se pone el cadáver en una jimIa para protegerlo de los vertebrados carroñeros, aparecen unas pocas moscas, y pronto el cadáver queda cubierto por hormigas y túmulos de hormigas (Comaby 1964). Por ejemplo, cadáveres de ratón puestos en trampas en S irena, Corcovado, rebosarán de hormigas pocas horas después de la muerte. En las tierras bajas del país, no llegan escara bajos a los cadáveres, e incluso las moscas no parecen aprovechar la oportunidad. hay una especie de sílfida en Monteverde, a 1500 m de altitud (S. B. Peck, como pers.), pero, se puede decir que, en general, los abejones de esta familia están ausentes en la bajura costarricense, y es fácil predecir que lo mismo ocurre en otras áreas del trópico. Esto ha llevado a la afmnación de que "los sílfidos son una
cadáveres del tamaño de un caballo, de una danta o de un venado en los bOsques centroamericanos, pero, sería muy interesante comparar los resultados con los de Africa. En resumen, si queremos hallar una fauna impor tante de insectos especialistas en la descomposición de carroña en Costa Rica, debemos buscar en los lugares donde hay muy pocos cadáveres como para atraer ropi lotes, o mamíferos equivalentes, y donde el ambiente es inadecuado para las hormigas. Esas condiciones se dan bien en los bosques de ronas altas, y allí precisamente habitan los sílfidos de Costa Rica. Los pedazos pequeños de carroña, insectos' mori bundos y trozos de vertebrados que dejan caer los depre dadores del dosel, son aprovechados casi exclusivamente por las hormigas en el bosque de bajura del país. Prácticamente el suelo es un mar viviente de mandíbulas abiertas que esperan la presa o carroña que cae del cielo. Como dije anteriormente, en el bosque uno hace una fila larga con termitas muertas colocadas a 1 m de distancia, una de otra, allí de 1 a 20 minutos, y prácticamente todos son recogidos por hormigas de muchos géneros (Campo notus, So/enopsis, Odontomachus, Neopomera, Ecta tomma, Pseudomyrmex, Crematogaster, Pheido/e, etc.). Es en las partes del mundo donde hay pocas hormigas, como en el bosque de altura de Costa Rica (más de 2200
en el período reciente, la rapidez de producción de carroña de mamíferos grandes es sustancialmente mayor que en América Central, no resulta sorprendente para algunos insectos tropicales de tierras bajas que logran competir con los vertebrados. A pesar de que estaba lloviendo, un anulope muerto en una trampa que vi en un bosque pluvial,
m), manglares y suelos de arena blanca, donde estas tasas se ven reducidas sustancialmente y donde uno esperaría que otros grupos de carroñeros estuvieran bien desarrollados. Aunque se producen de una manera mucho más iterópara que la carroña, que es fundamentalmente semélpara, el estiércol de los vertebrados también es rico en nutrimentos y tiene asociada una fauna grande y espe cializada. A diferencia de los insectos carroñeros, no hay duda de que el número de especies y la diversidad de la fauna que llega al estiércol tiende a ser mayor en el trópico. Normalmente, en Inglaterra o Minnesota, en una boñiga solo se desarrollan una o dos especies de mosca, pero en Costa Rica puede haber más de una docena. En la parte continental de Estados Unidos, hay unas 75 especies de abejones de la subfamilia Scarabeinae ("escarabajos pelo teros"); una búsqueda detallada en el bosque pluvial bajo de Costa Rica solo producirá de 40 a 60 especies (Howden
cerca de Edea en Camerún, ya estaba lleno de larvas de mosca en su primer estadía a las 5 de la mañana aunque había muerto después de la medianoche, durante un fuerte aguacero. En el mismo bosque, un pequeño anulope de 60 kg, muerto de la misma manera, en solo 72 horas había quedado reducido a huesos, piel, y muchos kilogramos de
y Nealis 1 975). Incluso en el bosque caducifolio de Santa Rosa se puede extraer hasta 1 5 especies de una sola bofHga de caballo. Howden y Nealis ( 1 978) han informado sobre las diferencias de tamaños de estos escarabajos en relación con la altura que ocupan en el bosque pluvial de Colombia. Sus resultados son similares a los de Costa Rica, pero no
larva de mosca del primer estadía. Como estas moscas compiten con las hienas y buitres del bosque, tienen que ser rápidas. Por supuesto, en el Pleistoceno hubo una fauna grande de mamíferos en el Neotrópico, incluyendo Costa Rica, y sin duda estuvo acompañada de insectos carro ñeros tal y como ocurre hoy en Africa. Parte de lo ¡yue ve mos en la actualidad, como los escarabajos grandes. que entierran carroña en las tierras bajas de la parte tropical de
hay un estudio similar en la zona templada. Sin embargo, ya que espero que haya grandes diferencias en la interac
familia de región templada", o "los sílfidos son especial istas de grandes trozos de carroña animal de alta calidad que es improbable que sea aprovechada por otros animales en unos días o semanas". El que la carroña de invertebrados esté presente el tiempo necesario para que se desarrolle una fauna de moscas y abejones, no solo depende de la tasa de remoción de los cadáveres por zopilotes, mamíferos carroñeros, y hormigas, sino también de la tasa de "producción de cadáveres". En los hábitats de Africa, donde por lo menos
Sur América, son sin duda remanentes de aquella fauna. No conozco ningún estudio sobre la descomposición de
652
ción insecto-carroña según la altitud, también deberían cambiar las interacciones escarabajo-estiércol. La densi dad y diversidad de los escarabajos disminuye con la altura, como ocurre con las hormigas, termitas, y escara bajos taladradores de la madera, particularmente arriba de los 2200 m. Se supone que'la causa es la misma: el suelo húmedo nunca se calienta, aunque ocasionalmente se caliente el aire. Esto tiene efectos interesantes, pues
INlRODUCClON
/obipes es un escarabajo muy grande que suele aparecer
conozco un excremento de conejo que ha permanecido en el mismo lugar, aparentemente sin alteración, durante 3 años en elCerro de la Muerte. El estiércol de un.' caballo o vaca puede tardar hasta dos años en desaparecer en este hábitat. La densidad y diversidad de los escarabajos pelo teros, moscas y otros insectos que llegan al estiércol en Costa Rica varían de manera muy marcada según la estación, en los bosques caducifolios y pastizales y po treros de Santa Rosa. Por ejemplo, en mayo, poco después de las primeras lluvias, la mayoría de una masa de estiércol de un caballo desaparecerá en 2 ó 3 días por la acción combinada de 6 especies de escarabajos grandes (Dichoto mius colonicus. D . centralis. D . yucatanus. Co pris lugubris. Phane us exce/sus. P . wagneri) y una gran
cantidad de escarabajos pequeños. Para fines de julio, la abundancia de estas 6 especies habrá disminuido tanto que parte del estiércol queda sin consumir. En noviembre, que es el último mes de la época lluviosa en las boñigas del pastizal solo habrá ocasionalmente, D ichotomius c% ni cus. y en las del bosque, D . centraliso Ya en enero, empezando la época seca, los escarabajos peloteros desa parecen, excepto la especie más pequeña Ontho phagus hopfneri. En marzo, en plena estación seca, no hay escarabajos grandes activos en el bosque o en los potreros, y la boñiga de caballos y ganado sencillamente se momi fica por acción del viento y del sol. Al iniciarse de nuevo las lluvias, esta materia orgánica de alta calidad se empapa y la descomponen hongos, escarabajos afodinos, moscas y otros organismos del mantillo. Además de la clara heterogeneidad estacional de los consumidores de estiércol, hay una fuerte heterogeneidad espacial. En los pequeños pastizales, que se han abierto en el bosque pluvial deCorcovado, a menudo el estiércol de caballo se descompone sin señal de abejones, con la excep ción de unas pocas especies muy pequeñas. A pocas de cenas de metros de allí, en el bosque, en una sola noche la boñiga se habrá convertido en una masa finamente picada. Esto lo hacen dos ,especies 'grandes de Eurystern us (en Llorona) y D ichotomius c% n icus (en Sirena). En Santa Rosa, por lo menos e190% de la biomasa de los escarabajos de una boñiga de caballo en el bosque a media estación lluviosa corresponde a D ichotomius centralis, especie mediana representada solo ocasionalmente en una boñiga cercana localizada en el potrero, donde casi todos son D ichotomius colinicus. D . yucatanus. y Co pris /ugubris. Cuando llega la sequía, casi todos los individuos de D o centra/is desaparecen del bosque caducifolio a un tiempo (diciembre), quedando muchos en el bosque perennifolio ribereño a pocos centenares de metros. Los especialistas en abejones peloteros saben bien que un montículo grande de estiércol atraerá a la mayoría de las especies de un lugar, y que lo mismo ocurre con una cantidad pequeña de excremento humano. Sin em bargo, la cantidad de individuos de cada especie depende del tipo de estiércol. Por ejemplo, en Santa Rosa, el estiércol de pecarí atrae muy pocas especies mientras que al humano en el mismo bosque llegan grandes cantidades. Deltoclzilum
o
debajo de los cadáveres momificados de vertebrados pero que es escaso en la boñiga de caballo o de vaca, y llega ávidamente al excremento humano. Aunque Canthon cyanellus s allaei visita de vez en cuando el excremento de mono en el bosque de Santa Rosa, también hace bolas alimenticias con los cadáveres de artrópodos grandes, como los milpiés. Onthophagus ho pfneri es una especie diminuta que suele verse enterrando pedacitos de cuita de pájaros en el suelo del bosque caducifolio en la estación lluviosa. Algunas especies del bosque pluvial aparente mente se ganan el pan recolectando excremento de mono en hojas a gran altura, y luego se dejan caer para enterrar la pelota. G. alffter (com. pers.) ha notado que muchas especies de escarabajos aparentemente prefieren la boñiga de vacuno a la de caballo, lo que necesita corroboración numérica. Me intriga sobremanera el hecho de que el estiércol de danta dejado junto a charcos que se están, secando en Santa Rosa, aparentemente no atrae escara bajos, aunque es similar al de caballo (excepto por con tener más ramillas grandes). Para terminar, debo mencionar que la interacción de los insectos con la carroña y el estiércol, y con otros materiales en descomposición, como ramas y troncos caídos, es cualitativamente diferente de la mayoría de las otras interacciones entre recurso y consumidor y por lo tanto merece estudio especial. Difiere en que se ha eli minado la oportunidad para la coevolución; y lo que haya de interacción íntima es el resultado del ajuste que ha hecho el insecto en el tiempo evolutivo y el contem poráneo, sin que haya respuesta evolutiva del recurso. Si logramos entender este tipo de interacción podremos re conocer algunas de las interacciones que no representan coevolución en los sistemas que parecen ser especialmente coevolutivos (flor-insecto, etc.).
AGRADECIMIENTOS
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Los machos tienen pequefias brochas de escamas productoras de feromona. Estas son de color blanco o crema y las guardan en un marsupio localizad<!> (en ambos lados del segundo segmento abdominal. Si uno agarra o molesta una mariposa ésta saca la braéha y produce un olor desagradable. Los machos de algmms especies tienerf' brochas adicionales en las coxas delanteras ('FJumorpha) o debajo de un pliegue del ala delantera (álgunasEnyo). Las escamas odoríferas probablemente tienen su 'función pri maria en el cortejo, y apareamiento, pero el olor fétido de las brochas abdominales también sugiere una posible función defensiva. El ciclo de vida de las esfíngidas es relativamente uniforme. Los huevos que miden de 1 a 3 mm de largo (promedio 1.5 mm), se depositan en forma individual en la parte inferior de las hojas. Son ligeramente alargados y aplastados. Los de casi todas las especies son de algún tono de verde (raramente amarillo, verde azuloso o blanco) y no tienen ornamentos macroscópicos en la superficie. Tardan de 7 a 10 días para eclosionar. Es fácil distinguir las orugas porque tienen un cuer no en el undécimo segmento abdominal, cerca del final del cuerpo. Este cuerno puede ser rígido y estar cubierto con espinas o setas como en Man duca. o suave y en forma de hilo como en Iso gn at hus y Eumorpha. En estos dos últimos géneros la oruga puede usar el "cuerno" como látigo o hacerlo vibrar como amenaza. No hay cuerno en el quinto estadío de algunas especies (v. g algunas Eu morpha. Erinnyis). Las orugas son cilíndricas o tienen un ensanchamiento prominente en los segmentos torácicos y en el primer segmento abdominal (Eumorpha. EnYo). Estas palomillas duran de 3 semanas a un mes en estadío larval y pasan por cinco etapas morfológicas ("instars''). .•
LISTA DE INSECmS Lista de Sphingidae W. A. Haber
Las larvas u orugas en su mayoría son de .colores Estas palomillas pertenecen a una familia peq ueña y crípticos, y predomina el verde, pero también hay casos de homogénea de Macrolopidóptera, en el suborden Frena tae, caracterizado por tener un frénulo que mantiene juntas marrón en alg�nas poblacipnes. Varias,especies deXylo phanes pasan de verde a color chocolate en el quinto las alas anterior y posterior cuando vuelan. En las claves estadío. Unas pocas especies tienen un'parecido notable se les distingue por las venaduras del ala posterior: las con serpientes, por ejemplo Xyloph an es ,y Bumorpha. venas Rs y Se están conectadas por una vena transversal (R¡) cerca de la parte media de la celda discal (Borror y Uno de los casos más sobresalientes es el de hemeroplanes White 1 970; Hodges 1 97 1), sin embargo, basta la forma triptolemus, que en el tercer y cuarto estadío, cuando está inmóvil parece una ramilla verde ya que invierte el ex para reconocer a la mayoría. El cuerpo tiene un perfil tremo anterior, infla el tórax, y adquiere la apariencia de cónico, con la cabeza redondeada y el abdomen largo y una serpiente bejuquilla (Oxybelis). El quinto estadío es puntiagudo. una excelente mímica de la víbora arborícola Bot hrops Las alas delanteras son largas y estrechas, y el doble de largo que las traseras. Las antenas son gruesas y sch lege/ií. La oruga de Pseudosphinx tetrio mide 12 a 15 cm de longitud, tiene anillos amarillos y negros y la cabeza curvadas en el extremo en la mayoría de las especies. El roja, por lo que se parece a una serpiente coral (Janzen cuerpo aparenta ser demasiado grande para las alas. 1 980). Sin considerar los genitales, los machos se recono Las orugas pasan por una etapa de dispersión: salen cen por el pequeño tamaño y por el abdomen alargado. En cada especie, las antenas de los machos se ven más gruesas de la planta hospedera para buscar donde empupar. La mayoría lo hace enterrada unos pocos cm O en un capullo debido a que tienen filas de setas. Casi no hay diferencias sexuales en el patrón de color, con excepción, por ejemplo, delgado en el mantillo vegetal. Madoryx oic/us se desvía de Erinny as el/o . En muchas de las especies más peque del comportamiento típico porque teje en los troncos, un capullo como el de las demás palomillas, camuflado con ñas, los machos poseen una "cola" formada por escamas alargadas (pilosas). Pueden abrir y cerrar la cola como un trozos de corteza. Una población de esfíngidas normalmente se ali pájaro. Casi siempre las hembras carecen de cola, y el ab menta de una sola especie de planta o de pocas especies, domen termina en punta, por ejemplo: Callionima y En yo 657
INSECTOS
aunque otras poblaciones a menudo usarán diferentes plantas. Xylophanes germen es la excepción, pues en Monteverde usa 15 especies de plantas. Aunque cada población es estenofágica (usan pocas especies como ali mento),la familia en conjunto desarrol la sus orugas en más de 50 familias de plantas (Moss 1912,1920; Hodges 1971; Harris 1972). Entte estas plantas, son comunes las que producen látex (Apocynaceae, Asclepiadaceae, Cari caceae, Euphorbiaceae, Moraceae) y las que contienen cantidades importantes de alcalOIdes (v.g., Rubiaceae, Solanaceae). Las familias a las que se les conoce más esfíngidas asociadas probablemente son Apocynaceae, Rubiaceae, Solanaceae, y Vitaceae. Las familias menos comunes son Podocarpaceae, Pinaceae, Araceae, y Orchi daceae (Harris 1972). Muchas de las plantas mencionadas tienen muchos compuestos secundarios venenosos, pero no hay evidencia de que las orugas las incorporen como defensa. En general� los adultos son de colores opacos: pardo, gris, y varios tonos de verde, que le sirven como cam uflaje durante el día en troncos y hojas. Muchas especies tienen colores aposemáticos (rojd, anaranjado o amarillo) en las alas posteriores o en el abdomen que confunden al depredador por un corto tiempo mientras la palomilla puede escapar. Algunas especies producen sonido (Cocytius, Amply terus, Protamb ulyx), y particularmente varias especies de Amplyterus y Eumorpha se defienden con sus aguzadas espinas tibiales. En las ronas templadas, estas palomillas son polini zadoras reconocidas, pero probablemente son más impor tantes aún en el trópico, donde son polinizadores espe cializados de muchos árboles, plantas de matorrales y epifitas, especialmente Mimosaceae, Rubiaceae, Cacta ceae, y Orchidaceae (Haber y Frankie 1980a,b, y ver Hylocere us c ostaricensis en este libro) se alimentan principalmente de noche, de flores blancas y tubulares, que producen un perfume fuerte y parecido al de la gardenia. Las especies más pequeñas a menudo se alimentan al ano checer y al amanecer (v.g., Enyo, nyceryx, Peri gonia). unas seis especies del país (Aellopos, Eupyrrhoglossum) son mayormente diurnas. Las esfíngidas son hábiles voladoras que pueden revolotear, volar hacia atrás e invertidas. Pueden mante nerse succionando néctar con su lengua larga y delgada en un viento de40 km por hora. La longitud de la lengua varía con la especie y va desde lOmm enCautethis spuria hasta 250 mm o más en Ne ococ ytius cluen tius y Amphimoe a walkeri. Las especies de proboscis más larga polinizan flores que tienen a su vez túbulos alargados, como Crinum, P osoqueria, Hymenoc allis, Lindenia, Hylocereus, y Epi phyllum. Sin embargo, estas mismas especies a veces se alimentan de minúsculas flores compuestas de orquídeas de corolas tubulares, pero cortas. Se conocen unas mil especies de esta familia (Car casson 1976). Unas cuatrocientas viven en el Nuevo Mundo, y de ellas por lo menos 121 en Costa Rica, o sea e130% del total del Nuevo Mundo. Juntos, Estados Unidos y Canadá tienen solo 115 especies, y Alaska 3 (Hodges 658
1971). De fonna más general, tiende a haber más especies en los trópicos húmedos. Sur América, Africa y la parte tropical de Asia tienen unas 260 especies cada uno (Schreiber 1978; Carcasson 1976), o sea el 75% del total mundial. En Perú, que solo tienen 13%, del área de Estados Unidos se conocen 193 especies (Schreiber 1978). De mayor interés ecológico es el número de especies de lugares pequeños. Las listas incluidas aquí, de Hacien da La Pacífica, Monteverde y Turrialba son el resultado de colectas exhaustivas. La Pacífica (62 especies) está situa da en bosque seco semicaducifolio (tierras bajas muy modificadas por acción humana); Monteverde (73 espe cies) tiene parches grandes de bosque nuboso maduro de montano bajo, y Turrialba (69 especies) bordea un bosque húmedo de premontano a lo largo del óo Reventazón (Safert 1974). Aunque, no hay buenas colecciones del bosque húmedo bajo, éste puede tener entre el 50 y e1 65% de los esfíngidos de Costa Rica. La mayoóa de las especies del país tienen ámbitos geográficos amplios, casi conti nuos desde México hasta el norte de Argentina. Xylo phanes tersa vive desde Canadá hasta Argentina. Las esfíngidas tienen reputación de voladoras de larga distan cia y de migrar, pero unas pocas especies son endémicas de Costa Rica (Protambulyx xanthus, Sphinx biolleyi, Xylo phanes jordani, u X . zurcheri) (Cary 1951). Las especies de ámbito amplio viven en muchos hábitats en el país, dividiéndose básicamente en bajura húmeda y seca y bosque de mediana altitud. Pocas especies están restringidas a una sola de éstas. Por ejemplo, Stolidoptera tach asar a, Xylophanes germen, X. crotonis, y X . rhodin a son exclusivamente de nivel montano, mientras que Amphimoe a walkeri, Protambulyx xanth us, y Xyl opha nes undata solo se han encontrado en la bajura húmeda. Unas pocas son caracteósticas del bosque seco, como Ceratomia igualana, Erinn yis yuc atan a, Manduc a bar nesi y X ylophanes turbata. La lista que presento aquí se basa fundamentalmente en mi colección y en las de R. P. Safert, D. H. Janzen y nuestros colegas en la época de 1970, pero he incluido informes publicados también (Godman y Salvin 1881; Cary 1951; Seifert 1967, 1974; Schreiber 1978). Sin duda, las colecciones privadas y de museos tienen algunos datos nuevos, y hay varias especies aún sin identificar. Basado en los ámbitos de las especies del resto de Centro América, calculo que hay unas 150 en el país.
AGRADECIMIENTOS Las siguientes personas donaron los especímenes que permitieron ampliar los datos de distribución: Braian Bateson, Steve Bullock, Jim Crisp, Phíl DeVries, Adrian Forsyth, Gordon Frankie, Benito Guindon, Carlos Guindon, Jenny Hackforth-Jones, Dan Janzen, Lucinda McDade, George Powell, y George Stevens. Ronald W. Hodges (United States National Museum) y Richard P. Seifert (George Washington University) hicieron la mayoría de las identificaciones.
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Species
Aellopos ceculus (Cram. ) A. clavipes (R. and J.) A. fadus (Cram. ) A . tantalus (L.) A. titan (Cram. ) Agrius cingulatus (E) Aleuron chloroptera (Perty) A. neglectum R . and J. Amphimoea walkeri (Bdv.) Amplyterus donysa (Drc. ) A. gannascus (S toll) A . ypsi/on R. and J. Callionima falcifera (Gehlen) C . inuus (R. and J.) C. nomius (Wlk.) C. pan (Cram. ) Cautethia spuria (Bdv.) Cocytius antaeus (Dry.) C. beelzebuth (Bdv.) C. duponchel (Poey) C. lucifer R. and J. Dolbogene iguatana (Schaus) Enyo gorgon (Cram. ) E. lugubris (L.) E. ocypete (L.) E. taedium (Sehaus) Erinnyis alope (Dry.) E. crameri (S chaus) E. domingonus (Bu tl.)" E. ello (L . ) E. lassauxii (Bdv.) E. obscura (E) E . oenotrus (Cram.) E. yucatana (Dre.)
La Selva Field S tation
Volcán Tenorio
C.tXfIE, Turrialba
---o
1974 . The Sphingidae of Thrrialba, Costa Rica.
J. N.Y. Ent. Soco 82:45-56.
Monteverde
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INSECTOS
La S elva
Species
Eumorpha ancfzemola (Cram. ) E. capronnieri (Bdv.) E. eacus (Cram .) E. fasciata (Sulz.) E. labruscae (L.) E. obliqua (R. and J.) E. phorbas (Cram.) E. satellitia (L.) E. triangulum (R. and J.) E. vitis (L .) Eupyrrhoglossum sagra (Poey) Hemeroplanes ornatus (Rothsch .) H. triptolemus (Cram . ) Hyles lineata (E) Isognathus rimosus (Grl.) Madoryx oiclus (Cram.) M. pluto (Cram. ) Manduca albiplaga (Wlk.) M. barnesi (Clark) M. corallina (Drc.) M. dnlica (Kby.) M. diffissa (B tl . ) M. dilucida (Hy. Edw.) M. jiorestan (Cram. ) M. hannibal (Cram. ) M. lanuginosa (Hy. Edw.) M. lefeburei (Guer.) M. lichenea (Burm.) M. lucetius (S toll) M. muscosa (R. and J.) M. occulta (R. and J.) M. ochus (Klug) M. pellenia (H.-S . ) M. rustica (E) M. sesquiplex (Bdv. ) M . sexta (L . ) Neococytius cluentius (Cram. ) Nyceryx cof f eae N. eximia R . and J. N. magna (Fldr.) N. riscus (Schaus) N. stuarti (Roths.) N. tacita (Drc .) N. ericea (Drc. ) Oryba achemenides Cram. O. Iwdeni (Schauf.) Pachygonia drucei R. and J. P. subhamata (Wlk.) Pachylia darceta Drc. P. ficus (L.) P. syces (Hbn . ) Pachylioides resumens (Wlk.) Perigonia lusca (E) P. stulta H .-S . Phryxus caicus (Cram.)
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USTA DE INSECfOS
La Selva Species
Protambulyx goeldii R. and J. P. strigilis (L.) P. xanthus R. and J. Pseudosphinx tetrio (L.) Sphinx biolleyi (Sehaus) S. merops Bdv . Stolidoptera tachasara (Dre.) Unzela japix (Cram.) U. pronoe (Dre.) Xylophanes acrus R. and J. X. adalia (Dre.) X. amadis (Stoll) X. anubus (Cram.) X. belti (Dre.) X. ceratomioides (G. and R . ) X. chiron Dry. X. crotonis (Wlk.) X. eumedon (Bdv.) X. germen ( S ehaus) X. guianensis (Rothseh . ) X. hannemanni Closs X. jordani Clark X. libya (Dre.) X. loelia (Dre.) X. maculator (Bdv.) X. neoptolemus (Stoll) X. pistacina (Bdv.) X. pluto (F.) X. porcus (Hbn .) X. rhodina R . and J. X. tersa (L. ) X. thyelia (L .) X. titana (Dre.) X. turbata (Hy. Edw.) X. tyndarus (Bdv.) X. undata R. and J. X. zurcheri (Dre.) a
Cruces
Corcovado National Park
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x x
x x
x
x
x
x
x
x x
x x x
x x
x
x x
May be eonspeeifie with obscura (Hodges 1971).
661
INSECTOS
Lista de hormigas arrieras
E. dulcius crassinode Borgmeier, w, 9 E . hamatum (F. ) , w, 9 , Ó The most common Iight brown to orange species .
(Formicidae: Ecitoninae)
E . jansoni Forel, ó
C. W. Rettenmeyer A la derecha de cada especie se incluye los símbolos (reina) y (macho). De casi todas las especies se conoce menos de 5 datos de colecta. "w" (obrera)
Probably the maJe of E . dulcius crassinode. E . lucanoides conquistador Weber, w, 9 E. mexicanum Roger, w, 9 , ó E. vagans (Olivier) , w, 9 , ó Two or three subspecies of E. mexicanum and E. vagans have been reponed from Costa Rica.
Cheliomyrmex sp. w,
Se encuentra en el norte y sur del país pero no se ha informado de la presencia de ningún miembro de este género en el país. Eciton burchelli foreli Mayr, w,
,
Esta subespecie aparentemente es una forma de la Ver tiente Atlántica, las obreras son pequeñas y tienen abdomen de amarillo o anaranjado, más claro que el tórax. Se ha colectado en Limón, Puerto Viejo, y La Selva. E . b urchelli parvispinum Forel,
w,
Esta es posiblemente una forma de la Vertiente Pací fica; las obreras tienen el abdomen de negro a rojizo, más o menos del mismo color del tórax. Se han co lectado enCañas, Monteverde, Vara Blanca, Rincón de Osa y Palmar Sur. Cheliomyrmex sp. w, Ó Cheliomyrmex occurs both north and south of Costa Rica, but no member of this genus has yet been reported from this country .
Eciton burchelli foreli Mayr, w, 9 , Ó This subspecies is apparently an Atlantic slope form , and the small workers have a yellow to orange gaster distinctly Iighter than the thorax. It has been collected at Limón, Puerto Viejo, and La Selva (Heredia).
E. burchelli parvispinum Forel , w, 9, Ó This subspecies is apparently a Pacific slope form , and the workers have a black to reddish gaster about the same color as the thorax. It has been collected at Cañas , Monte verde, Vara Blanca, Rincón (Osa Peninsula) , and Palmar Sur.
662
Labidus caecus (Latreille), w, 9 , ó L . curvipes (Emery), ó L. praelÚltor (F. Smith ) , w, 9 , ó The most common small black to reddish black swarm raider with swarms usually 1-3 m wide. L. spininodis (Emery) , w Neivamyrmex adnepos (Wheeler) , w N. alfaroi (Emery), w, 9
N. antillanus (Forel) , w N. asper Borgmeier, w N. compressinodis Borgmeier, w N. diana (ForeJ), w, 9 , Ó N. digitistipus Watkins, ó N. fumosus (Forel) , ó N. gibbatus Borgmeier, w, 9 N. halidayi (Shuckard) , ó N. humilis (Borgmeier) w, 9 , ó N. impudens (Mann), w N. klugi distans Borgmeier, ó N. longiscapus Borgmeier, ó N. macrodentatus (Mennozi) , w N. melsheimeri (Haldemann) , ó N. opacithorax (Emery) . w, 9 , ó N. pilosus mexicanus (F. Smith) w, 9 , ó N. pullus Borgmeier, ó Not reported from Costa Rica but reported from north and south of this country. N. spatulatus (Borgmeier) , ó N. spinolai (Westwood) , w, 9 , ó N. spoliator (Forel) , ó N. sumichrasti (Norton) , w N. swainsoni (Shuckard), ó Nomamyrmex esenbecki wilsoni (Santschi) , w, ó
N. hartigi (Westwood) , w, ó
USTA DE INSECfOS
Lista de chapulines (Saltamontes) (Acridoides) H. F. Rowell En cada subfamilia, los géneros y las especies se anotan en orden alfabético, y no por tribu u otra clasifica ción taxonómica.
Taxon
Locality La Pacifica,
La Selva (Puerto Viejo) Proscopiidae
Rincón and Corcovado National Park (qsa Peninsula)
Las Cruces, San Vito
Monteverde (Tilarán)
X
Proscdpia septentrionalis Eumastacidae
EumastaJC dentata E. robertsi E. surda E. sp. indeL E. sp . indeL 2 E. sp. indeL 3
Cerro de la Muerte
Palo Verde, and Santa Rosa National Park (Lowland Guanacaste)
X
X X
X
X
X
Pyrgomorphidae
Prosphena scudderi Romaleidae Romaleinae
Phaeoparia phrygana Chromacris colorata C. trogon Legua crenulata Munatia decorata Procolpia lankesteri Taeniopoda maxima T. varipennis Tropidacris cristata Xyleus centralis Genus noy . , nr. Pseudohisychius
X X X
?
X
X
X
X X X
?
X X X
X
X
X
Bactrophorinae
Bactrophorus mirabilis Mezentia gibbera M. sp. indet. Caenolampis osae C. robertsi Nautia costaricensis N. jiavosignata Rhicnoderma humile Rh . olivaceum Rh . sp . indet. I Rh. sp. indeL 2 Rh. sp. indet. 3
X
X X X
X X X X X ?
X
X
X
663
INSECI'OS
Taxon
Locality
La Selva (Puerto Viejo) Rh . sp. indet.
4
Taeniophora femorata T. panamae T. sp. nov . Zoumolampi& bradleyi .
Acrididae Proctolabinae. A delotettix\ gigas
X X
X
A mpelophilus , olivaceus Balachowskyacris olivaceus
X
B. robertsi
Cerro de la Muerte
Rinc贸n and Corcovado National Park (Osa Peninsula)
Las Cruces, San Vito
X
X X
X
X
X
X
Drymacris nebulicola Drymophilacris bimaculata
X
X
D. monteverdensis Kritacris arboricola
X
Leioscapheus gracilicornis L . guapiles L. laselvae
X X
L . variegatus
X
X
X
X
Paralela ovatipennis Tela neeavora Zosperamerus planus Z. virgatus
X X X
X X
Rhytidochrotinae Hylopedetes gemmeus
X
H. nigrithorax H. surdus Scirtopaon dorsatus
Leptysminae Guetaresia lankesteri
X X X
X
Leptysma marginocollis Stenacris fissicauda
Monteverde (Tilar谩n)
X
X
X X X X
X
S. xanthochlora Stenopola dorsalis
X
S. punticeps
Copiocerinae Copiocera harroweri C. specularis
Ommatolampinae Abracris flavolineata
X X
A . obliqua A teliacris annulicornis
X
X
X
X
X
Leptalacris fastigiata Leptomerinthoprora flavovittatus L. modesta
664
X
La Pacifica, Palo Verde, and Santa Rosa National Park (Lowland Guanacaste)
X
X X
X X
USTA D:E lNSECI'OS
Locality
Taxon
La Selva (Puerto Viejo) L. sp . indet.
Microtylopteryx fusiformis M. hebardi M. talamancae Pseudanniceris nigrinervis Rhachicreagra drymocnemensis R. melanota R. nothra R . obsidian R. khayachrosa Vilerna aeneo-oculata GenUs, sp. nov. nr. Pauracris Genus, sp. nov. nr. Tamnacris
Cerro de la Muerte
Rinc贸n and Corcovado National Park (Osa Peninsula)
Las Cruces, San Vito
X
X X X
X
X
?
X
Monteverde (Tilar谩n)
La Pacifica., Palo Verde., .and Santa Rosa National Park (Lowland Guanacaste)
X X X X X X X X
X
Cyrtacantharidinae
Schistocerca centra lis S. nitens S. pallens
X
X
Melanoplinae
Aidemona azteca Baeacris talamancensis Dichroplus morosus
X
X
X X X
X
X
X
Oedipodinae
X X
Heliastis costaricensis Lactista pellepidus Acridinae
A churum sumichrasti Amblytropidia auriventris A . costaricensis Metaleptea brevicornis Orphula pagana Gomphocerinae
Orphulella punetata Rhammatocerus viatorius Silvitettix biolleyi S. communis S. maculata S. thalassinus Total number of spp . at each locality
146
Total number of spp . at all OTS sites combined
101
X
X X
X X
X X X
X
X
X
X
X
X
X
X X
X
35
Total number of spp . in Costa Rica (to date)
X
X
2
34
23
X
22
X X X X 27
665
INSECTOS
Lista de mariposas P. J. DeVries Muy poco se ha estudiado sobre la ecología de las mariposas tropicales. Aquí toco algunos aspectos de la ecología de las de Costa Rica, e incluyo la bibliografía básica para el estudiante neófito.
BIOLOGIA DE LOS ADULTOS Incluyo aquí las hespéridas, llamadas en inglés "skippers" (saltarinas) porque vuelan trechos muy corlOs cerca del suelo. Estas son diurnas al igual que las m aripo sas que verdaderamente pertenecen por su sistemática al grupo de las diurnas. La mayor parte de la actividad tiene lugar entre las 8 y las 14 horas, sin embargo, en la mayoría de las especies hay picos específicos de actividad en ciertas formas. Por ejemplo, las riodínidas del género Eusd asia vuelan en la orilla del bosque a inicios de la mañana, y cerca de las 9 de la mañana se pasan al dosel o a la parte interna del bosque, donde quedan inactivas por el resto del día. Algunos machos de la familia Lycaenidae (Arc as, Thecla, Calyco pis) se posan en un lugar específico a la misma hora cada día (G. B. Small, como pers.), cada especie en un lugar particular. En general, las hembras ovipositan entre las 11 y la" 1 3 horas, con la excepción de las que viven en hábiLalS con muy pocas horas de sol al día, por ejemplo, zonas muy altas. En éstas, ovipositan a cualquier hora en que haya sol. Algunas especies están activas al amanecer y al anochecer, siendo particularmente conocidas por su ac tividad crepuscular las brasólidas ( Caligo. Opsiph anes). Este hábito lo tienen también algunas pocas espéridas (Celaenorrhinus, Bun galotis), así como la satírida M an a taria m aculata. De una especies se sabe que es nocturna: Ce laenorrhin us fritz- gaertneri (Hesperiidae). que es parda, mediana, y pasa el día en grupos dentro de cuevas y árboles huecos (P. J. DeVries y J. Schule, sin publicar). En la época seca en el bosque caducifolio de Santa Rosa, sospecho que otras especies hasta ahora consideradas cre pusculares son en realidad nocturnas. Por ejemplo, la brasólida Narope cyllastros y algunas Tagetes llegan a las velas y a la luz negra mucho después de haberse puesto el sol.
Estos meses constituyen el primer tercio de la éPoca
lluviosa del lado pacífico de Costa Rica, y del lado Atlántico corresponden a una sequía corta. También en estos meses en el lado pacífico hay abundancia de orugas que aprovechan el follaje recién producido; algunas especies tienen una generación en este nuevo crecimiento general, seguida de migración de muchos indi viduos al Iado atlántico ( v. g. , E untca monima. obs. pers.). Hay un cambio muy claro y rápido en la composición especifica al avanzar la época lluviosa. Apa rentemente algunas especies, migratorias o no, pasan la estación seca en Guanacaste (unos pocos individuos en
m icrohábitalS húmedos, que se reproducen al llover en mayo; ( v. g. , Eunica monima, Eurema di ara, Eurytides e pidaus. Siproeta ste lenes, y Smyrn a b lomfildia). En este período, estas especies generalmente están en diapausa reproductiva (O. Taylor, J. McKennley, sin publicar). En Costa Rica, la migración de mariposas mejor conocida es. la de la colipato verde, Uraniafulgens (Ura nidae) (Smith 1972). En algunos años, su migración hacia el sur consta de millones de individuos que vienen de
Honduras y acaban en Colombia, dando la apariencia de aumentar la cantidad de mariposas durante el viaje. He visto pasos de montañas cerca del Cerro de La Muerte tan llenos de colipatos que la carretera se volvió resbalosa con cuerpos de estas mariposas atropelladas por los automóviles. De Costa Rica, se sabe que migran las siguientes especies: Ascia monuste. Phoebis agarithe, P. sennae (Pieridae), Eunica monima, Marpesia chiron (Nymphalidae) y Libytheana c arinenta (Libytheidae). Algunas de estas migran a grandes distancias y han sido vistas en alta mar. Hay un resumen sobre el tema, Wi lliams ( 1 930). Además de estas migraciones, que parecen ser uni direccionales, he observado que las itómidas migran ver ticalmente en las montañas según cambia el clima local o la estación (Haber 1 977; F. G. S tiles, sin publicar). Se ha postulado que las migraciones se deben a depredación, parasitismo, y cambios en la abundancia y calidad de las plantas hospederas (Johnson 1 978), pero no hay estudios de la historia natural de una mariposa en migración.
La alimentación de los adultos Las mariposas se alimentan con una proboscis, por lo que solo pueden ingerir líquidos. Lo más común es que tomen néctar de las flores. Baker ( 1 975) demostró que el
Estacionalidad y migraciones La fluctuación estacional de poblaciones de adultos no se ha estudiado en Costa Rica, pero resultan obvias en los hábitalS estacionales como el bosque seco de G ua nacaste. En los hábitats "más estables" (La Selva, Corco vado) las fluctuaciones son menores pero todavía ruscer nibles. En general, junio y julio son los meses de mayor densidad de adultos en todos los hábitalS de Costa Rica, aunque no sea obvio en la comunidad del bosque pluvial.
666
néctar de las flores, que visitan las mariposas, tiende a ser rico en aminoácidos libres y azúcares, por lo que es un recurso de mayor calidad que el néctar azucarado de las
flores visitadas por abejas. Las flores de las mariposas tienden a ser rojas, por ejemplo Lantana cam ara (Verbe naceae), Asclepias curasssavic a (Asclepiadacae), y H amelia patens (Rubiaceae). Las flores de Cordia spp. (Boraginaceae) son blancas y frecuentemente visitadas por Jicénidas y riodínidas. Opler, Baker y Frankie ( 1975) encontraron que estas mariposas son importantes en su polinización. También algunas mariposas llegan a las
USTA DE INSEcrOS
flores a extraer polen, lo que ha sido bien documentado por Gilbert en el caso de las mariposas Heliconius que llegan a An guria y Gur ania (Cucurbitaceae). Probablemente lo mismo ocurre en otros géneros de mariposas (DeVries 1979). Usar polen es un comportamiento muy especiali zado que tiene gran influencia en la demografía y ecología de estas mariposas (Gilbert 1 972; Dunlap-Pianka, Boggs, y Gilbert 1 977). Algunas mariposas nunca visitan flores sino que se alimentan de frutas en descomposición, excrementos, carrofla y hongos. Las ninfálidas de la subfamilia Chara xinae (Pre pon a, A grias, Anaea) casi nunca llegan a las flores y prefieren localizar cantidades pequeflas de frutas en descomposición en medio bosque. Otras ninfálidas que no se alimentan de néctar floral son Hamadry as, Hisloris, Calone phele, Epiph ile y E unica . Hay gran diferencia en el grado de atracción que ejercen diversas frutas descom puestas a cada especie de mariposas. Por ejemplo, he usado trampas con banano fermentado en hábitats donde hay muchas especies frugívoras, pero sólo unas pocas llegan. He capturado a algunas de estas especies en excre mento de perro y no las he visto en ninguna otra ocasión. No sé de ningún estudio sobre las necesidades o preferen cias alimenticias de estas mariposas en el neotrópico. Los atrayentes consumidos no son siempre alimento propiamente dicho. Por ejemplo, Pliske ( 1975a,b) de mostró que algunas itómidas y danaidas visitan plantas que tienen alcaloides pirolisidínicos (Boraginaceae y Com positae), los cuales usan como precursores en la biosíntesis de feromonas sexuales. Estas a su vez causan la fonnación de grupos de machos ("leks") (Haber 1977). Algunas especies costarricenses de Epiden drum (Orchidaceae) posiblemente contienen alcaloides similares puesto que atraen a los itómidos machos (p. J. DeVries y C. Todzia, sin publicar). Los machos de las familias Papilionidae y Pieridae visitan arena humedecida con agua u orina para obtener sales de sodio (Arms, Feeny y Lederhouse 1974); estos autores postularon que las sales son un nutrimento. Sin embargo, aunque eso podría ser cierto, en vista del trabajo reciente sobre las sustancias químicas utilizadas en la atracción sexual, es posible que, sencillamente, estos machos estén obteniendo los precursores para la feromona de apareamiento.
fenómeno, pero D. H. Janzen opina que este caso, casi con seguridad, no es una verdadera coevolución. Aunque la presión que, como herbívoros, ejercen las mariposas cos tarricenses sobre las plantas suele ser muy pequeña en comparación con la de otros insectos herbívoros, algunas se han convertido en plagas importantes ( v. g. , Caligo en los bananales). Las mariposas Heliconius pueden ejercer suficiente presión selectiva como para modificar la forma de la hoja (Gilbert 1 975). Se conocen las plantas hospe deras de la mayoría de los géneros no tropicales, aunque muchas de las especies del país necesitan estudios de tallados de su ciclo, como los de Muyshondt (1976), par ticularmente en las especies de las familias Lycaenidae, Riodinidae, y Hesperiidae. Hay orugas gregarias y solitarias. Las primeras típicamente sincronizan alimentación, ecdicis (muda) y formación y emergencia de la pupa. Si uno las molesta, el grupo de orugas reacciona en conjunto, lo que tal vez refuerza la defensa contra depredadores y parasitoides. Las orugas solitarias tienen defensas como cripsis, mime tismo, sustancias repelentes y refugios hechos con sedas u hojas arrolladas, o mimetismo de diversos objetos, por ejemplo el género P apilio imita una cuita, las licénidas imitan botones en flor o frutas, y algunas piéridas y satÍ ridas imitan la vegetación. Me parece que las cadenas de heces que hacen los primeros estadíos de las Chararaxinae de Costa Rica son características (los demás estadíos viven dentro de hojas que ellos mismos enrollan). Al igual que los áfidos y algunos otros homópteros, la mayoría de las orugas de licénidas y riodínidas son cuidadas por hormigas. Casi todas las mariposas empupan fuera de la planta hospedera (individuos crípticos solitarios). Sin embargo, en algunas especies como Eumae us minyas (Lycaenidae), PerUle charo ps (pieridae), Heliconius hewilsoni (Nym phalidae), y Melan is puie (Riodinidae), forman grupos de hasta 50 crisálidas, y los adultos emergen simul táneamente o con una diferencia máxima de un día. Algu nas hembras se aparean estando aún en la crisálida (Heli con ius ): liberan una feromona y el macho se aparea antes de que emerjan. La ecología de las pupas ha sido particularmente descuidada y es campo virgen para luego estudiar: lugar, sociabilidad, defensa, depredación, tasas, etc.
BIOLOGIA DE LOS ESTADIOS INMADUROS HABITATS
Una larva de mariposas, llamada oruga, puede con siderarse como una boca con mandíbulas especializadas para masticar y un cuerpo alargado que alberga un tracto digestivo largo. Casi todas las orugas son herbívoras, y, generalmente, un individuo solo consume una fracción muy pequefla de la biomasa de la planta. Algunas orugas licénidas son depredadoras y se alimentan de insectos escama y larvas de hormigas. Ehrlich y Raven (1965) recopilaron información sobre plantas hospederas y en contraron que las especies de mariposas emparentadas utilizan grupos de plantas también emparentados . Acuflaron la palabra "coevolución" para describir este
En general, es difícil relacionar las mariposas con ciertos hábitats, pues cada género y especie ocupa diversas zonas. Bosque c aducifolio del Pacifico: claras fluctua ciones de densidad de adultos en el afio; algunas especies mexicanas alcanzan aquí el límite sur como por ejemplo P arides pholinus, y P . monlezuma (Papilionidae); en ge neral muchas especies. Perennifolio del P acifico: Por ejemplo, la Penín sula de Osa; muchas especies (especialmente riodínidas y licénidas); especies típicas de Panamá, algunas SUf667
INSECrOS
americanas (v.g., Heliconius hewitsoni, Papilio ascolius); muchas de las subespecies itómidas muestran transición a las formas del sur. Mediana altitud: AtIántico y Pacífico de 500 a 1600 m; muchas especies, mezcladas las de mayor y menor altitud. Zonas altas: Hábitats muy húmedos; 1700 a 3000 m; riodínidas pocas o ausentes, muchos géneros de mari posas satíridas con afinidades de los Andes suramericanos (v.g., Lymanopoda, Oxeoschistus, Cy//opsis, Catyrgin nis); algunos endémicos a más de 2600 m (v.g., Catasticta cerberus). Adultos especialistas en vivir con muy poco sol al día. Pasos de montaña: Mezcla de especies del AtIánti co y del Pacífico; poco sol al día; algunas con muchas especies endémicas (v.g., Bajo de la Hondura, Virgen del Socorro); de 500 a más 1 500 m de altitud. Bosque perennifo/io del Atlántico: Muy húmedo, muchas especies; mezcla de especies de las provincias · biogeográficas guatemalteca y Suramericana; algunas endémicas (v.g., Dynamine ate , Perisama barnesi).
DESCRIPCION DE LAS FAMILIAS DE MARIPOSAS DE C OSTA RICA
La relación de las familias y subfamlias ha sido estudiada por Ehrlich ( 1958), basándose en muchas características (fig. 11.1). Papilionidae
Pieridae
Estas mariposas son de pequeflo a medianas, con seis patas ambulatorias. La mayoría son blancas, amarillas o negras, o una combinación de éstos. Algunas especies imitan las itómidas, Heliconius, o danaidas, pero se les puede reconocer por sus seis patas ambulatorias. Las orugas son, en general, verdes y suelen tener granjas o rayas amarillas o negras. Su cápsula cefálica es redon deada y granulada; plantas usadas en Costa Rica: Legumi nosae, Capparidaceae, Cruciferae, Simaroubaceae, y Lo ranthaceae. La mayoría vuelan en áreas abiertas y soleadas; las miméticas son del bosque. Todas se alimentan de néctar y de flores y son comunes en la orilla del bosque, caminos, potreros y jardines. Algunos machos beben en charcos for mando grupos grandes. Todas las especies, excepto las miméticas del bosque, vuelan muy rápidamente.
Ithomidae Estas mariposas son pequeñas o medianas, solo tienen cuatro patas ambulatorias y las alas delanteras son alargadas. Muchas tienen las alas transparentes o ligera mente translúcidas, y con rayas anaranjadas, negras y amarilIas. Los extremos de las antenas no son engrosados, en casi todas especies, la cabeza es relativamente pequeña (comparar con Heliconius), y todos los machos tienen brochas de "pelos" doríferos (escamas modificadas) en el lado superior de la costa del ala trasera. Todas son especies de bosque, de vuelo lento y de aleteo profundo, las orugas no tienen ornamentos, espinas o pelos, pero algunos géneros tienen proyecciones carnosas que salen de la base de los lobopodios (patas o "propatas"). La coloración es variable, incluso a nivel de género. Pueden ser verdes, blancas con anillos negros y anaranjados, gris opaco con marcas rojas y azules, etc. La mayoría son crípticas, y se alimentan de Solanaceae y Apocynaceae. A menudo, se les ve en las flores que crecen a la orilla del bosque, en senderos y ríos. A veces forman grupos en el bosque. Estos grupos son "Ieks" multigenéricos y suelen formarse en el mismo lugar cada día. Los machos parecen ser atraídos por plantas muertas (Boraginaceae: Helitropium, Myosotis y algunas compuestas), de las cuales extraen precursores para feromonas de aparea miento que a su vez ayudan a formar el "lek". La migración se realizó en Costa Rica de muchas especies de itómidas verticalmente según la estación. Se cree que todas son de mal sabor para los depredadores y que sirven como mode los en complejos de mimetismo muleriano y batesiano.
Estas mariposas son medianas o moderadamente grandes, con seis patas ambulatorias, antenas gruesas en el extremo y ligeramente curvadas hacia arriba, alas traseras a veces con colas en algunas especies. Todas las orugas con glándulas odoríferas eversibles (osmeterios) que posi blemente sirven de defensa contra depredadores y parasi toides. Estos osmeterios se guardan en una bolsa situada detrás de la cabeza y la orugá los saca cuando se le molesta; son características de esta familia. Las orugas no tienen espinas, aunque en algunos géneros hay papilas carnosas. La coloración varía desde amarillo moteado a pardo que asemeja una cuita de ave, hasta rojo y blanco brillante. En Costa Rica usan las siguientes plantas: Aristolochiaceae (Battus, Parides), Annonaceae (Eurytides), Rutaceae, Piperaceae, Lauraceae, Umbelliferae, y Hernandiaceae (Papilio). Todas las especies visitan flores a menudo, espe cialmente las de Lantana camara, Hamelia y Stachytar pheta, excepto mariposas del género Eurytides, aunque estas últimas lIegan ocasionalmente a las inflorescencias de Cordia (Boraginaceae) y Casearia (Flacourtiaceae). Suele verse machos de muchas especies que beben en Danaidae charcos junto con Piéridas y otras. La familia se encuentra Las Danaidae son mariposas pequeñas de color en todos los hábitats del país. La mayoría de las especies de Papi/io, Battus, y Eurytides vuelan en pleno sol, y todas anaranjado oscuro o pardo como las monarcas o imitan la las parides son especies de bosque, rara vez se les ve en coloración de itómidas o helicón idas. El ápice del ala delantera es algo alargado; tienen cuatro patas desarrolIacampo abierto. 668
USTA D E INSECI'OS
PAP I LI ONI DAE 1
Baron i inae
I
P arnas s i i nae P ap i l ioninae Co l i ad i n ae
I
P i e r i nae
P IERIDAE
D i smorph inae P s eudopon t i inae
NYMPHALI DAE
D an a i nae
H
Morph i nae
-
4
S atyr inae -
-
Charax inae Cal inaginae Nympha l inae Ac rae n i n ae Libythe idae
L I BYTHE I DAE
LYCAENIDAE
I thomi inae
r---l
1 l
Riod i n inae S tyg inae Lycaeninae
Fig. 11.1 Relaciones entre familias y subfamilias de mariposas (según Ehrlich 1958).
das (el otro par reducido) y las antenas son cortas y gruesas, sin abultamiento en el extremo. En Costa Rica, solo una especie no tiene puntos blancos en el tórax, que es negro. Algunos machos tienen "pinceles" abdominales que sacan si se les presiona ligeramente el tórax. Las orugas normal mente son blancas con anillos oscuros y tienen dos papilas
Se suelen ver al amanecer y al anochecer, siguiendo ríos, trillos, o bordes de bosques y son activas de día solo en la parte más oscura del bosque. Ninguna se alimenta de néctar: todas aprovechan frutas podridas o savia que mana de heridas en los troncos, ambas fuentes ricas en azúcares.
en forma de látigo cerca de la cabeza. Se alimentan de Apocynaceae, Asclepiadaceae, Caricaceae y Moraceae. Las mariposas costarricenses parecidas a las monarcas vuelan en áreas abiertas de crecimiento secundario. El resto lo hace en el bosque, siguiendo los ríos, orillas del bosque y áreas abiertas por la caída de árboles. A menudo, visitan las flores de Senecio (Compositae) y las de áreas abiertas visitan Asc/e pias curassavica (Asclepiadaceae) o Lantana camara (Verbenaceae).
Subfamilia Satyrinae
Satyridae Subfamilia Brassolinae Las mariposas de la subfamilia Brassolinae son medianas y grandes, de cuatro patas. La mayoría tienen ocelos conspicuos debajo del ala posterior, que aparente
Estas son pequeñas o medianas, la mayoría pardo opaco con pequeños ocelos en la parte inferior de las alas. Tienen cuatro patas desarrolladas y la base de la vena costal del ala delantera está inflada, como una vesícula. Las orugas son verdes o pardo opacas, generalmente con cola bifurcada, la cápsula cefálica puede ser redondeada y sin adornos o tener dos cuernos cortos y fuertes. Todas las orugas son muy crípticas y poco activas. Utilizan especies de Gramineae, Cyperaceae, Palmae, Marantaceae, Helico niaceae, y Selaginellaceae. Casi todas las especies habitan el sotobosque o áreas bien sombreadas. A mayor altura se les encuentra frecuen temente en los parches de bambú o cerca de ellos. Tampo co se alimentan de néctar sino que lo hacen de frutas podri das ricas en azúcares, carroña, o savia ya invadida por
mente imitan a los ojos de los vertebrados. Las orugas son grandes, de color verde o pardo opaco. La cápsula cefálica normalmente tienen una corona de cuernos rectos engrosa
hongos. Algunas se alimentan de hongos descompuestos en el piso del bosque. Unas pocas tienen colores brillantes, y todas son muy crípticas excepto unas pocas Euptychia, azules o blancas.
dos en el extremo, siendo más grandes los dorsales. El último segmento de la oruga se divide formando una
Subfamilia Morphillae
tijereta. Todas son muy crípticas en sus plantas hospede ras: Musaceae, Heliconiaceae, Marantaceae, P-almae, Bromeliaceae, y Gramineae (especialmente bambúes).
Estas son mariposas grandes y de vuelo rápido, de color azul, excepto una especie rojo por debajo y gris por
669
INSEcrOS
está cubierta densamente de pelos erectos, y hay pequeños grupos de pelo concentrados en ciertas partes del cuerpo. En Costa Rica, las orugas se alimentan de leguminosas, pero se sabe que en Sur América también usan Erythro xylaceae, Gramineae y Menispermaceae. La morfología de la oruga es poco �omún y hay poca seguridad sobre las afinidades sistemáticas de esta subfamilia. En Costa Rica todas son de bosque. Suelen volar a lo largo de trillos, ríos y orillas de bosque, y son muy conspicuas por el azul brillante de la parte superior y los ocelos de la parte inferior del ala.
Nympbalidae Subfamilia Charaxinae Las mariposas de la subfamilia Charaxinae son medianas a grandes, con un tórax muy fuerte y cuatro patas desarrolladas. Las antenas son robustas y muestran un en grosamiento gradual hacia el extremo. La mayoría son azules con fondo oscuro en la parte superior del ala, pero hay algunas anaranjadas o pardas con la parte inferior críptica porque imitan una hoja seca. Las orugas no tienen espinas pero sí verrugas carnosas o pequeños promonto rios granulosos, a veces muy brillantes. La cápsula cefálica tiene dos cuernos dorsales robustos o verrugas granulosas grandes. En los primeros estadías, las orugas forman cadenas con sus desechos, separadas del borde la hoja, y en los estadías anteriores forman cilindros enrollando las
ramificados en la cápsula cefálica. Las orugas nunca tienen espinas, pero tienen una cubierta densa de pelos cortos. En Costa Rica, no se ha criado ninguna especie en cautiverio. Frecuentemente llegan a beber a charcos, orillas de ríos o aguas que manan en los paredones junto a los caminos pero son difíciles de capturar aun cuando están bebiendo porque vuelan muy rápidamente. De vez en cuando toman néctar de Cordia (Boraginaceae). Subfamilia Nymphalinae Estas mariposas tienen cuatro patas ambulatorias y antenas muy bien desarrolladas, a menudo espatuladas. En esta subfamilia hay muchos patrones y formas de alas, así como muchos tamaños y patrones de coloración. Las orugas, aunque son de morfología muy variada, siempre tienen espinas. Algunas tienen espinas ramificadas en todo el cuerpo. La cápsula cefálica a veces tiene espinas, y generalmente la pupa también. Las orugas se desarrollan en muchas especies y familias de plantas, especialmente Euphorbiaceae, Passifloraceae, Acanthaceae, Composi tae, Rubiaceae, Ulmaceae, Urticaceae, Sapindaceae, y Amaranthaceae. Este grupo se encuentra en todos los hábitats, desde potreros hasta bosques pluviales y en cualquier altitud. Los adultos se alimentaÍl de néctar y polen, frutas, y beben en charcos. Tienen un sistema de mimetismo bien desa
rrollado, la mayoría de tipo batesiano (Excepto Helico hojas. Sólo abandonan los cilindros para alimentarse ' nius). (Euphorbiaceae, Piperaceae, Leguminosae, Lauraceae, y Erythroxylaceae). Por la morfología de la oruga, la pupa, Libytbeidae y las venas de las alas algunos autores consideran este En el Neotrópico solo hay un género de Libytheide: grupo una familia aparte. Libytheana, fácilmente distinguible por sus palpos muy Esta es una subfamilia grande; todas las especies se alargados (en forma de trompa); en Costa Rica no se ha criado las orugas en cautiverio, pero se sabe que en otras alimentan de jugos de frutas, ricos en azúcar, savia o cadáveres. Ninguna especie se alimenta de néctar y todas partes del mundo se alimentan en Ce/lis (Ulmaceae). habitan en el bosque donde pasan mucho de su tiempo en S uele verse los adultos bebiendo en charcosjunto el dosel y bajan a alimentarse. Cuando están en el suelo o a los caminos o en los potreros. La densidad varía mucho sobre troncos son difíciles de distinguir porque la parte según el año y en el sur de los Estados Unidos se les conoce por hábitos de migración. inferior de sus alas tiene el color de las hojas secas. Si se les molesta vuelan rápidamente al dosel. A menudo, los machos se posan en hojas del subdosel, en áreas en donde entra la luz y parecen vigilar territorios pequeños. Muchas de las especies de este país se conocen únicamente por unos pocos individuos del museo y se desconoce la historia natural de la mayoría de las especies. Subfamilia Apaturinae Las mariposas de la subfamilia Apaturinae son pequeñas o medianas y dimórficas (los sexos tienen dife- . rente coloración). Los machos tienen la parte dorsal de las alas iridiscentes (azul, verde o púrpura, mientras que las hembras tienen una franja blanca grande transversal en la parte media, por lo que se parece a varias especies de Adelpha. La parte inferior de machos y. hembras es blanca o amarillenta. Las orugas se parecen a las de las satíridas y caráxinas, excepto en tener un par de cuernos
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Lycaenidae Estas pequeñas mariposas tienen, a menudo, dos colas muy delgadas en los bordes inferiores de las alas traseras. Cuando se posan con las alas cerradas estas colas parecen las antenas y la base de las alas imita una cabeza. En Costa Rica, casi todas tienen la parte superior de color azul iridiscente. Los machos tienen cuatro patas ambula torias y las hembras seis. Ambos sexos nonnalmente se posan en la parte superior de las hojas. Las orugas son de color uniforme y en fonna de babosa. Estas son atendidas por honnigas. Muchas familias de plantas han sido registradas como hospederas para sus larvas, tales como: Leguminosas, Anacardiaceae, Lau raceae, Rosaceae y Fagaceae. Estas mariposas se encuentran con más frecuencia en las plantas con flores diminutas (especialmente
LISTA DE INSECTOS
Estas mariposas se encuentran con más frecuencia en las plantas con flores diminutas (especialmente Boraginaceae), donde se alimentan del néctar de las flores. Se sabe de algunas especies donde los machos se posan durante tiempos específicos en el transcurso del día y son constantes al lugar día con día. Se pueden encontrar en la mayoría de los hábitats en Costa Rica.
RIODINIDAE Estas pequeñas mariposas tienen unas antenas largas y delgadas. La mayoría de las especies tiene bellas manchas doradas o plateadas en sus partes inferiores. Generalmente se posan en el envés de las hojas (ver Lycaenidae) con las a las horiwntales. Las larvas son similares a aquellas de los licaénidos, aunque a menudo tienen la cápsula cefálica bifurcada e incluso peluda. Los costados de la larva están "faldeadas" ventralmente (más anchos en la parte inferior que en la superior y mantienen estas "faldas" fuertemente prensadas contra el sustrato de la planta hospedera. Por lo general son atendidas por hormigas, las que se alimentan de una visible "glándula de miel" en el dorso. Las larvas se alimentan del tejido foliar de una gran diversidad de plantas hospederas (v.g., Costa ceae, Margraviaceae, Leguminosae, Verbenaceae, Lecythidaceae, Lauraceae, Passifloraceae, Marantaceae, Orchidaceae, Euphorbiaceae y Vochysiaceae). Las mariposas por lo general son encontradas en flores (especialmente Boraginaceae), donde se alimentan del néctar. La mayoría de las especies habitan en el bosque y en Costa Rica unas pocas especies se encuentran sobre los 1400 m. de altura.
HESPERIIDAE Las mariposas Hesperiidae son de tamaño mediano a pequeño: muchas son de color pardo opaco con manchas blancas, con o sin colas en las alas posteriores y algunas tienen colocación metálica. Los singulares ganchos en las puntas de las antenas separan a esta familia de todos los otros lepidópteros diurnos. Las larvas son desnudas, a menudo de coloración brillante, y la cápsula cefálica es grande y sin espinas (con un típico cuello estrecho). Arrollan hojas adonde descansan durante el día y durante la noche se alimentan de una diversidad de plantas hospe deras, de las cuales las más importantes son Gramineae, Palmae, Leguminosae, Piperaceae, Rutaceae, Myrtaceae y Rubiaceae. Estas mariposas se encuentran en todos los hábitats en Costa Rica. Algunas especies tienen extensiones geográficas extraordinarias. Todas se alimentan de néctar floral y es común encontrarlas alimentándose en el excremento de las aves. Algunas especies tienen probós cides muy grandes y son capaces de alimentarse en aquellas flores con corolas tubulares largas que nor malmente se tomaban como flores de colibríes o de palomas nocturnas.
LISTA PROVISIONAL La siguiente es una lista casi completa de las especies de mariposas de Costa Rica. Los registros están baiados en los ejemplares de conocido origen costarricense que ha observado en las colecciones del Museo Nacional de Costa Rica, el Museo Nacional de los Estados Unidos, el Museo Carnegie, el Museo Allyn de Entomología, el Museo Británico (Historia Natural), el Museo de Zoología comparada (Harvard) y las colecciones privadas de G.B. Small, P.A. Opler, K. Wolfe, D.H. Janzen y F.G. Stiles. Además he incluido documentos publicados sobre maripo sas de Costa Rica de Seitz (1910- 12), Godman y Slavin (1879-190 1), Rothschild y Jordan ( 1906) y Fox ( 1968). La· nomenclatura sigue la de estos autores. En este momento (1980), las sinonimias y los detalles de no-menclatura son estudiados por un proyecto patrocinado por Smithsonian Institution. Ese trabajo no ha sido publicado, pero en este proyecto he utilizado .algunos de los nombres de Nymphalidae que G. Lamas va a publicar. Los nombres en paréntesis después del nombre utilizado en esta lísta, corresponden a los viejos sinónimos comúnmente encon trados en la literatura. Satyridae, Lycaenidae y Hesperii dae merecen comentarios especiales. Satyridae: Hasta el momento, no hay ninguna clasificación satisfactoria para la tribu Euptychini. M. Singer (com. pers.) dice que hay discrepancias entre muchos de los nombres de Seitz y los ejemplares tipo en el Museo Británico (Historia Natural). Se debería tener prudencia al referirse a los nombres en la presente lista. Yo he seguido la amplia definición de "Euptychia" utilizada por Seitz, antes que separarlos en los muchos géneJOs montados por Forster (1964) para este grupo (excepto por Cylopsis: Miller 1974). La clasificación más avanzada para los satíridos corresponde a Miller ( 1968). Lycaenidae: La taxonomía de esta familia está muy poco desarrollada en los trópicos americanos. Se utiliza el nombre genérico "Thecla" , de amplia definición, ya que no hay disponibles nombres genéricos mejor definidos. Los nombres en la lista han sido tomados de los documen tos publicados en Goldman y Salvin (1890-1901), Schaus ( 19 13), Clerch ( 1955), Field (1967 a, b) y NIcolay ( 197 1 a, b), excepto por aquellas especies documentadas del área de San Vito, que se basan en ejemplares colectados por G. Small y por mí. Hesperiidae: todos los nombres de los hespíridos en esta lista han sido tomado de Catalogs of the American Hesperiidae, volúmenes 1-4, porEvans ( 195 1, 1952, 1953, 1955). Su trabajo se basa en los ejemplares del Museo Británico (Historia Natural) y he incluido solo aquellas especies que Evans registra para Costa Rica. La siguiente lista de hespéridos es muy incompleta e incluye cuando más el 50% de las especies de Costa Rica. Los símbolos a la derecha de los nombres de las especies indican los registros de los sitios frecuentados en Costa Rica por los grupos de la OET Y los grupos de biólogos relacionados. Los registros se basan en ejem plares c lectados por G. Small, D. Janzen, P. Opler, L. Gilbert, M. Singer, W. Haber y por mí. Las familia Ly671
INSECfOS
caenidae, Riodinidae, y Hesperiidae no se incluyen en las listas de los sitios de campo. Los autores de
las listas de campo son: La Selva,
DeV ries y Opler, San V i to, S mall y DeV ries; y el P a rque Nacional Corcovado, el P arq ue Nacional Santa Rosa, Mon teverde, Colonia del Socorro y Cerro de la M uerte, DeV ries. H.K. C lench es el autor de la lista de riodinidos.
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Agradezco el 'afiP-yo-- de lasssiguientes personas: H. Clenc h, W. Field; U� .Gi.Ioert, Janzen,
u.,G:0mez, D. Harvey, D.
G. Lamas, Ui iMiHe.r, P : OPJéfrR. Sil berglied, M.
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673
INSECTOS
Corcovado
Santa Rosa
La
San
National
National
Monte-
del
La
de la
Selva
Vito
Park
Park
verde
Socorro
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Battus belus varus Kollar B. crassus Crarner B. loadamas rhipidius Rothschild & Jordan B. lycidas Crarner B. polydamas Linnaeus Parides arcas mylottes Bates P childrenae Gray P erithalion sadyattes Druce P iphidamas Fabricius P lycimenes Boisduval P montezuma Westwood P photinus Doubleday P sessostris zestos Gray Eurytides agesilaus neosilaus
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Oberthur
E. orabilis Butler E. pausanias prasinus Rothschild & Jordan
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Pieridae Dismorphinae
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Butler
Dismorphia ampmorra praxinÂŤ Doubleday
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Druce
P. thoas nealcles Rothschild & Jordan P. torquatus tolmides Godrnan & Salvin P victorinus vulneratus
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E. phaon Boisduval E. philolaus Guerin E. protesilaus dariensis Rothschild & Jordan Papilio anchisiades idaeus P. androgeus epidarus Godman & Salvin P ascolius zalates Godrnan & Salvin P astylas pallas Gray P. birchalli Hewitson P cleotas archytas Hoplfer P cresphontes Linnaeus P garamas. syedra Godrnan & Salvin P. isidorus chironis Rothschild & Jordan P. polyxenes stabilis Rothschild & Jordan P. rhodostictus Butler &
X
X
Hoplfer
E. branchus Doubleday E. caliste olbiusl Rothschild & Jordan E. epidaus Doubleday E. euryleon clusoculis Butler E. ilus hostilius Felder E. lacandones Bates E. marchandi panamensis
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X
X
USTA DE INSECI'OS
La Selva D.
crisia lubina Butler eunoe desine Hewitson D. lua costaricensis Schaus D. theucarilla fortunata Lucas D. zaela oreas Salvin D. zathoe pallidula Butler & Druce Enantia licina rrwrion Godman & Salvin E. melite arrwlia Staudinger Lieinix cinarescens Salvin L. nemesis Godman & Salvin L. viridifascia Butler Patia orise sorona Butler Pseudopieris Godman & Salvin P. nehemia Boisduval
San Vito
Corcovado National Park
Santa Rosa National Park
X
D.
Pierinae Anteos clorinde Godart A . rrwerula Fabricius Aphrissa boisduvallii Felder A . statira Cramer A . trite Linnaeus Appias drusilla Cramer Archonias Huebner A . tereas approxirruJta Butler Ascia josepha Godman & Salvin A . limona Schaus A . monuste Linnaeus Catasticta cerberus Godman & Salvin C. jfisa Herrich-Schaffer C. nimbice bryson Godman & Salvin C. prioneris hegemon Hopffer C. sisamnus Fabricius C. strigosa actinotis Butler C. teutila Doubleday C. theresa Butler Colias cesonia StoIl Charonias euryte/e Hewitson Eurema a/bula Cramer E. arbela Felder E. boisdJlvaliana Felder E. Jaira Felder E. mna Westwood E. elathia Cramer E. graliosa Doubleday & Hewitson E. lisa Boisduval E. mexicana Felder E. nise Godart
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Colonia del Socorro
La Montura
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Cerro de la Muerte
X.
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Fabricius E. salome Felder E. xanthoclora KoIlar
Monteverde
E. proterpia
X
X
X
X
X
X
X
X X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
Hesperodu¡ris costaricensis Bates H. crocea
Bates Bates
H. graplútes
X
Itabollia caesia temlÍcornis
Butler &. Druce l. tkmcphile cenJralis
& Talbot
X
X
X
X
Joicey X
X
675
INSECTOS
La Selva l. kiacluJ pisonis Hewitson Kricogonia lyside Godart Leodonta dysoni Doubleday Leptophobia aripa Boisduval Melete ftorinda Butler M. isandra Boisduval M. monstrosa Staudinger Perrhybris lypera Kollar P. pyrrM Fabricius Pereute charops Boisduval P. cheops Staudinger Phoebis agarithe Boisdival P. argante Fabricius P. philea Linnaeus P. rurina Felder P. sennae Cramer
Corcovado National Park
Santa Rosa National Park
Monteverde
Colonia del Socorro
La Montura
Cerro de la Muerte
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X
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San Vito
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X X
X X X
X X
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X
X
Pieriballia mandella noctipennis
Butler & Druce
X
X
Nymphalidae Apaturinae Doxocopa callianira
Menetries Felder D. clothilda Felder D. cyane Latreille D. excelsa Gillot D. laure Drury D. pavon Latreille D. plesaurina Butler & Druce D. zunilda felderi Godman & Salvin D. cherubina
X
X
X
X
X
X X X
X X
X
X
Charaxinae Agrias aedon rodriguezi A . amydon philatelica
Schaus DeVries
X X
X
A rcluJeoprepona amphimachus amphiktion
Fruhstorfer Fruhstorfer A . camilla Godman & Sal vi n A . demophon centralis Fruhstorfer A . meander mendax Bryk A . pheadra Godman & Salvin A. antimache gulina
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X X X
X
X
X
X
X
X X
Prepona laenes octavia
Fruhstorfer
X
X
X
P. dexamenes
Hopffer P. gnorima Bates P. deiphile lygia Fruhstorfer Siderone manhesia Cramer S. syntyche Hewitson Zaretis itys Cramer Z. ellops Menetries Z. callidryas Felder
X X
X
X
X
X
X X
Hypna clytemnestra velox
Butler ConsuJ fabius cecrops Doubleday C. jansoni Salvin C. electra Westwood Anaea aieda Guerin-Meneville FOIUIIainea nobilis peralta .Hall F. eurypyle confusa Hall
676
X
X
X
X
X
X
X X
X
X X
X
X X X
X
X
X
USTA
La Selva F. ryphea Cramer F. glycerium Doubleday F. halice chrysophana Bates Memphis aureola Bates M. ambrosia Druce M. arginussa eubaena Boisduval M. artacaena Hewitson M. aulica Rober M. cenlralis Rober M. chaeronia indigotica Salvin M. elara Godman & Salvin M. forreri Godman & Salvin M. herbacea Butler & Druce M. lankesteri Hall M. laura kingi Miller M. lyceus Druce M. morvus boisduvali Comstock M. neidhopferi Rottgers, Escalante, & Coronado M. oenomais Boisduval M. orthesia Godman & Salvin M. pithyusa Felder M. proserpina Salvin M. xenoc/es Westwood M. beatrix Druce Colobura dirce Linnaeus C. dirceoides Sepp Historis acheronla Fabricius H. odius Fabricius Baeotus baeotus Doubleday & Hewitson
San
Corcovado National
Santa Rosa National
Vito
Park
Park
X
Monteverde
X
X X X
DE INSECfOS Cerro
Colonia del Socorro
La Montura
X
X
de la Muerte
X X X X
X
X
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X X
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X X
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X X X
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X X X
X X
X X
X
X X
X
X
X
X
X
X X
X
X X
X
Smyrna blomjildia datis
Fruhstorfer Pycina zamba zelys
Godman
& Salvin
X
Tlgridia acesta
Linnaeus Biblis hyperia Cramer Mestra amymone Menetries
X
X X
Hamadryas amphinome mexicana
Lucas
X
X
X
X
X X
X
X
X
X
X
X
H. arethusa saurites
Fruhstorfer Godman & Salvin H. februa Huebner
H. arinome
X X
H. fornax fornacalia
Fruhstorfer
X
H. glauconome
Bates H. iptheme Bates H. guatemalena Bates
X X X
X
H. feronia ferinulenla
Fruhstorfer Panacea lysimache
X
X
X
X X X
X
X
X
Godman
& Salvin Ectima lirissa rectifascia
Butler Doubleday augusta Bates caresa Hewitson excelsa Godman & Salvin malvina Bates mira Godman & Salvin monima modesta B ates
Eunica alcmena E. E. E. E. E. E.
X X
X
X X X
X X
X X X
X X
677
INSECTOS
La Selva
San Vito
Corcovado National Park
E. mygdonia
Godart Hewitson E. pomona Godman & Salvin E. tatila coerula Godman & Salvin E. venusia Felder
Santa Rosa National Park
Monteverde
Colonia del Socorro
La Montura
Cerro de la Muerte
X
E. norica
X
X
X
X
X
X
Myscelia ethusa pattenia
Butler & Druce Doubleday M. leucocyana Felder M. cyaniris
X X
X
X
X
X
X
X
X
Marpesia alcibiades
Staudinger Hewitson M. coresia Godart M. chiron Fabricius M. marcella Felder M. merops Doyere M. petreus Bates Dynamine ate Godman & Salvin D. agacles Dalm D. dyonis Geyer D. chryseis Bates D. glauce Bates D. hoppi albicola Rober D. hecuba Schaus D. mylitta Cramer D. salpensa Felder D. sosthenes Hewitson D. thalassina Boisduval D. theseus Felder M. berania
X
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X
X X
X
X
X
Temenis laothoe ./ibera
Fabricius T. pulehra Hewitson Epiphile adrasta Hewitson E. eriopis Hewitson E. grandis Butler E. orea plusios Godman & Salvin
X
X
X
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X X
X
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X
Pseudoniea ftavilla eanthara
Doubleday
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
Catonephele ehromis godmani X
Stichel C. numilia esite
Felder C. nyctimus Westwood C. orites Stichel Nessaea aglaura Doubleday & Hewitson
X
X
X X
X
Haematera pyramus thysbe
Doubleday & Hewitson Guerin D. eupepla Salvin & Godman D. marehalli Guerin-Meneville Diaethria astala
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
X
Cyclogramma pandama
Doubleday & Hewitson Guerin C. ataeama manova Fruhstorfer C. brome Boisduval C. bugaba Staudinger C. faustina Bates C. lyea aerias Godman & Salvin
X
Callieore anna
678
X
X X
X
X
X
X
X
liSTA DE INSECTOS
La Selva C. patelina Hewitson C. peralta Dillon C. pitheas Latreille C. texa titania Salvin Perisama barnesi Schaus Py"hogyra nearea Cramer P. edocla Doubleday & Hewitson P. crameri Aurivillius P. Qtolais Bates Adelpha basiloides Bates A . boetia oberthurii Boisduval A . boreas opheltes Fruhstorfer A. celerio Butler A . cocala lorzae Boisduval A . cytherea marcia Fruhstorfer A . demialba Butler A. diocles Godman & Salvin A . erotia delinita Fruhstorfer A . erymanthis Godman & Salvin A . felderi Boisduval A. fessonia Hewitson A . iphicla iphicleola Bates A . ixia leucas Fruhstorfer A. justina lacina Butler A . lerna aeolia Felder A . luceria Druce A. leucopthalma mephestopheles Butler A . melanthe Bates A . naxia epiphicla Godman & Salvin A. salmoneus salmonides Hall A. tracta Butler A . zalmona sophax Godman & Salvin A . zea paroeca Bates A . zina restricta Fruhstorfer A . stilesiana DeVries & Chacon Hypanartia lethe Fabricius H. godmani Bates H. arcaei Godman & Salvin H. kefersteini Doubleday Siproeta epaphus Latreille S. stelenes biplagiata Fruhstorfer S. superba euoe Fox & Forbes Anartia fatima Linnaeus A . jatrophae Linnaeus Vanessa cardui Linnaeus V virginiensis Drury Hypolimnas misippus Linnaeus Chlosyne lacinia Geyer C. quetala Reakirt C. janais Drury C. hyperia Fabricius C. poecile Felder C. gaudialis Bates C. narva bonplandi Latreille C. melanarge Bates
San Vito
Corcovado National Park
Santa Rosa National Park
Monteverde
Colonia del Socorro
La Montura
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X X X X X
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X
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X
X X X
X
X X
X X
679
INSECTOS
La Selva
San Vito
Corcovado Natiopal Park
Santa Rosa National Park
X
X
Monteverde
Colonia del Socorro
La Montura
X
X
X
Cerro de la Muene
C.
erodyle rubrigutta Rober Thessalia ezra Hewitsoil T. theona Menetries Phyciodes anonia diallus Godman & Salvin P. crithona Salvin P. fulviplaga Butler P. dracaena phlegias Godman & Salvin P. ardys Hewitson P. sosis Godman & Salvin P. otanes Hewitson P. frisia tulcis, Bates Tritanassa eranites Hewitson T. myia griseobasalis Rober T. fulgora Godtnan & Salvin T. cassiopea Godinan & Salvin T. dora Schaus T. ofella Hewitson T. drusilla Bates Eresia anieta Hewitson E. nigrella niveonotis , Buller & Druce E. phyllra nigripennis Salvin E. alsina Hewitson E. sestia coela Druce E. eunice mechanitis Godman & Salvin E. eutropia Hewitson E. clara Bates E. sticta Schaus E. poecilina Bates E. hera leucodesma Felder Microtia elva Bates Euptoetia claudina poasina Schaus E. hegesia hoffmani Comstock Philaethria dido Linnaeus Dione maneta poeyi Buller D. juno Cramer Agraulis vanillae Linnaeus Dryadula phaetusa Linnaeus Dryas iulia moderata Riley Eueides procula vulgiformis BUtler & Druce E. vibilia vialis Stichel E. lineata Salvin & Godman E. isabellae Cramer E. aliphera Godart E. lybia olympia Fabricius E. lybia lybioides Staudinger Heliconius doris Linnaeus H. ismenius telchinia Doubleday H. ismenius clarescens Butler H. hecale zuleika Hewitson H. melpomene rosina Bates H. cydno galanthus Bates H. cydno chioneus Bates H. pachinus Salvin H. erara petiverana Doubleday H. hecalesia formosus Bates H. sara sara Fabricius
680
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X
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X X X
X X X
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X
X
X
X
X X X
X
X
USTA DE INSEcroS
La Selva H. H. H. H. H.
sara theudela Hewitson sapho leuce Doubleday eleuchia Hewitson charitonia Linnaeus clysonimus montanus Salvin
Acraeinae Altinote leucomelas Bates Actinote melampeplos Godrnan & Salvin A . guatemalena Bates A . anteas Doubleday A . lapitha Staudinger Ithorniidae Eutresis dilucida Staudinger E. hyperia theope Godrnan & Salvin Olyras crathis staudingeri Godrnan & Salvin O. insignis Salvin 1ithorea harmonia helicaon Godrnan & Salvin l. tarricina pinthias Godrnan & Salvin Melinaea lilis imitata Bates M. scylax Sal vi n Thyridia psidii melantho Bates Mechanitis polymnia isthmia Bates M. lysimnia doryssus Bates M. menapis saturata Godrnan & Salvin Scada zibia xanthina Bates Napeogenes cranto paedaretus Godrnan & Salvin N. peridia hemisticta Schaus N. tolosa amara Godrnan Hypothyris euclea valore Haensch H. lycaste callispila Bates Ithomia bolivari Schaus l. celemia plaginota Butler & Druce l. diasa hippocrenis Bates l. heraldica Bates l. patilla Hewitson l. terra vulcana Haensch l. xenos Bates Hyaliris excelsa decumena Godrnan & Salvin Aeria eurimedia agna Godrnan & Salvin Hyposcada virginiana evanides Haensch Oleria paula Weyrner O. zea rubescens Butler & Druce O. vicina Salvin O. zelica pagasa Druce Callithomia hezia Hewitson C. hydra megaleas Godrnan Ceratinia tutia dorilla Bates
San Vito
Corcovado National Park
X
X
X X
X
Santa Rosa National Park
Monteverde
Colonia del Socorro
La Montura
X X
X X
X X X
X X X
X
X
:ex
X
X
Cerro de la Muerte
X X
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X X X X
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X X
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X X
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X X
X
X
X
X X
X
X
681
INSECTOS
La Selva Dircenna chiriquensis Haensch D. euchytma Felder D. kJugi Geyer D. relata Butler & Druce Godyris zygia Godman & Salvin G. zavaleta caesiopicta Niepelt Greta polissena umbrana Haensch G. oto Hewitson G. nao Hewitson G. andromica lyra Salvin G. annette Guerin Hypoleria cassotis Bates Pseudoscada utilla pusio Godman & Salvin P. lavinia troetschi Staudinger Episcada salvinia opleri Lamas Pteronymia agalla obscurata Fabricius P. anena Hewitson P. tigranes Godman & Salvin P. cottyto Guerin-Meneville P. donata Haensch P. fulvescens Godman & Salvin P. fulvimargo Butler & Druce P. notilla Butler & Druce P. parva Salvin P. simplex Salvin P. lonera Butler & Druce P. fumida Schaus Heterosais guilia cadra Godman & Salvin
San Vito
Corcovado National Park
Santa Rosa National Park
X X X
Cerro de la Muerte
X
X X
X X
X X
X X
.x X X X X
X X X X X X
X X X X X
X
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X X
X X X X X
X
X X
X
X X
X X X X
X
X
X
X X X
X X
X
X X X X
X X X
Libytheidae Libytheana carinenta mexicana Michener
X
X
X X
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X
X
X
�
X
X
X
682
La Montura
X
Danaidae Anetia thirza insignis Salvin ¡tuna illione albescens Distant Lycorea cleobaea atergatis Doubleday Danaus plexippus Linnaeus D. gilippus Linnaeus D. eresimus montezuma Talbot
Satyridae Brassolinae Brassolis isthmia Bates Caligo atreus Kollar C. eurilochus sulanus Frushstorfer C. illioneus Kollar C. memnon Felder Catoblepia josephus Godman & Salvin C. orgetorix championi Bristow C. xanthicles Gódman & Salvin Dynastor darius stygianus Butler Eryphanis aesacus bulboculus Butler
Colonia del Socorro
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Monteverde
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X X X
X X X X
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X X X X
X
X
X X X
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X
X
X
X
X
USTA DE INSECTOS
E. polyxeTUl lycomedon Felder Opsiphanes cassiTUl fabricii Boisduval O. cassiae castaneus. Stichel O. invirae cuspidatus Stichel O. bogotanus Distant O. quiterja quirinus Godrnan & Salvin O: slaudingeri Godrnan & Salvin O. lamarindi sikyon Fruhstorfer
Morphinae Antirrhea miltiades Fabricius A . pterocopha Godrnan & Salvin A . lomasia Butler Caerois gertrutus Stichel Morpho amathonle Deyerolle M. cypris Westwood M. graTUldensis polybapla Butler M. peleides Kollar ' M. Iheseus Deyerolle Satyrinae Cyllopsis argentella Butler & Druce C. hedemani Felder C. hilara Godrnan C. pephredo Godrnan C. rogersi Godrnan & Salvin C. velOnes Godrnan & Salvin Haelera macleanTUlni,a Bates Cilherias meTUlnder Drury Dulcedo polila Hewitson Pierella helviTUl incanescens Godrnan & Salvin P. lUTUl Fabricius MaTUllaria maculata Hopffer Oressinoma . typ/lla Westwood & Hewitson Taygetis andromeda Crarner T. godmani Staudinger T. keneza Butler T. kerea Butler T. penelea Crarner T. mermeria excavala Butler T. salvini Staudinger T. rufomargiTUlta Staudinger Pseudodebis zimri Butler TaygeliTUl bang-hassi Weyrner Euptychia agTUlta Schaus E. alcinoe Butler E. arTUlea Fabricius E. calixta Butler E. confusa Staudinger E. cyclops Butler E. drymo Schaus E. gigas Butler E. gU/TUlre Butler E. hermes Fabricius路 E. hesione Sulzer
La Selva
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Santa Rosa National Park
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Colonia del Socorro
La Montura
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Cerro de la Muerte
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X X X X
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X
X
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X X
X
X
X
X
X
X
683
INSECTOS
La Selva E. hiÚlra Butler E. insoÚlta ButIer & Druce E. jesia ButIer E. Úlbe Butler E. libye Linnaeus E. lineata Godman & Salvin E. metaluca Boisduval E. mollis Staudinger E. mollina Huebner E. palltuJia ButIer E. renata Cramer E. satyrina Bates E. terrestris ButIer E. themis ButIer E. tiessa Hewitson E. usitata Butler E. westwoodi ButIer E. antonae Cramer E. sp. I E. sp. 2 E. sp. 3 Amphidecta pignerator Butler Dioriste cothon Salvin D. cothonides Grosse-Smith D. tauropolis Doubleday & Hewitson Drucina leonata Butler Eretris huloo Butler & Druce E. subrufescens Smith & Kirby E. suzannae DeVries Peooliodes cremera Godman & Salvin P. manis Felder P. perperna Hewitson P. pisonia dejecta Bates P. triaria Godman & Salvin Oxeoschistus euryphile ButIer O. puerta submaculatus Butler & Druce Catargynnis dryadina Schaus C. rogersi Godman & Salvin PronophiÚl timanthes Salvin LymanopoOO euopis Godman & Salvin
Lycaenidae (NOTE: O = San Vito) Eumaeus minyas Huebner O Theorema eumenia Hewitson O Arcas imperialis Cramer A. delphia Nicolay A. splendor Nicolay Evenus regali� Cramer E. coronata Hewitson Pseudolycaena oomo Druce Atlides inachus Cramer O A . bacis Godman & Salvin A. gaumeri Godman &; Salvin Panthiafles battus jalan Reakirt
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San Vito
Corcovado National Park
X
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X
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X
X
X
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Santa Rosa National Park
Monteverde
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Colonia del Socorro
La Montura
Cerro de la Muerte
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X X
X X
X
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X
X
X X
ochus Godman & Salviri O Cycnus phaleros Linnaeus Brangas caranus Cramer Arawacus aetolus Sulzer O A . sito Boisduval Callophrys miserabilis Clench C. goodsoni Clench C. longula Hewitson O C. herodotus Fabricius C. pastor ButIer & Druce C. agricolor ButIer & Druce Chalybs janias Cramer laspis taÚlyra Hewitson Rekoa meton Cramer P.
USTA DE INSECTOS Pamassius m-album u"aca Nicolay p. orgia Hewitson P. polibetes Cramer P. jebus Godart Oenomanus ortygnus Cramer Erora aura Godman & Salvin Tmolus echion Cramer T. crolinus ButIer & Druce Calycopis xeneta Hewitson O C. isobeon Butler & Druce C. beon Cramer O C. bactra Hewitson C. susanna Field C. drusilla Field C. amplia Hewitson Chlorostrymon telea Hewitson C. simaethis Drury Symbiopsis smalli Nicolay Strymon yoyoa Reakirt O S. melinus Huebner Hemiargus huntingtoni hannoides Clench H. isola Reakirt H. hanno Stoll H. ceranus zachaeina ButIer & Druce Celastrina pseudoargiolus gozora Boisduval Leptotes cassius striata Edwards Everes comyntas texana Cherrnock Theritas mavors Huebner "Thecla" telemus Cramer T. augustula Butler & Dru-ce T. nepia Godman & Salvin T. hisbon Godman & Sal vi n T. hemon Cramer T. oceia Godman & Salvin O T. busa Godman & Salvin T. perpenna Godman & Salvin T. hyas Godman & Salvin T. cadmus Felder O T. petelina Hewi tson T. cytla Godman & Salvin T. barajo Reakirt O T. eunus Godman & Salvin T. phaea Butler & Druce O T. palegon Cramer T. atena Hewitson T. janthina Hewitson T. cupentus Cramer T. azurinus Butler & Druce T. temesa Hewitson T. mycon Godman & Salvin T. ocrisia Hewitson T. thales Fabricius O T. keila Hewitson T. tephraeus Huebner T. leos Schaus T. syncellus Cramer ( = bitias ) T. syedra Hewitson T. orcynia Hewitson T. bassania Hewitson T. coelicolor ButIer & Druce T. myrsina Hewitson T. orcidia Hewitson T. arza Hewitson O T. paralus Godman & Salvin T. eupopea Hewitson
T. heraclides Godman & Salvin T. endela Hewitson T. hesperitius ButIer & Druce T, autoclea Hewitson T. denarius Butler & Druce T. sethon Godman & Salvin O T. camissa Hewitson O T. charichlora ButIer & Druce T. clarina Hewitson T. tamos Godman & Salvin T. atrius Herrich-Schaffer T. myron Godman & Salvin T. lampetia Godman & Salvin T. celmus Cramer T. lollia Godman & Salvin T. iambe Godman & Salvin T. carnica Hewitson T. tera Hewitson T. hesychia Godman & Salvin T. maevia Godman & Salvin T. mathewi Hewitson T. azia Hewﾃ考son T. mulucha Hewitson T. columela istapa Reakirt T. cestri Reakirt T. agra Hewiﾃｭson T. hypocrita Schaus T. subflorens Schaus T. melma Schaus T. guapilia Schaus T. amphrade Schaus T. lisus Stoll O T. crines Druce O T. politus Druce O T. gabatha Hewitson O T. lycabas Fabricius O T. minthe Godman & Salvin
Riodinidae (NOTE: O = San Vito) Euselasia bettina Hewitson E. aurantia Butler & Druce O E. leucophyra Schaus E. matuta Schaus E. chrysippe Bates E. regipennis Butler E. sergia Godman & Salvin E. mystica Schaus E. procula Godman & Salvin E. hieronymi Godman & Sal vi n O E. inconspicua Godman & Salvin E. leucon Schaus E. argentea Hewitson E. eucrates leuco"hoa Godman & Salvin O E. portentosa Stichel E. amphidecta Godman & Salvin E. hypophaea Godman & Salvin E. eubule Felder E. mitlas crotopiades Stichel E. aurantiaca Godman & Salvin E. corduena anadema Stichel Hades noctula Westwood O Methone ( = Methonella ) cecilia caduca Stichel M. chrysomela Butler O Eurybia elvina Stichel
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INSECTOS E. cye/opia Stichel E. lamia fulgens Stichel E. dardus unxia Godman & Salvin E. patrona persona Staudinger E. lycisca Doubleday, Westwood, & Hewitson O Mesosemia grandis Druce O M. gaudiolum Bates M. albipuncta Schaus M. telegone Boisduval M. tetrica Stichel ( = methion Godman & Salvin) M. carissima Bates M. cecropia Druce M. calypso hesperina Butler M. coelestis Godman & Salvin M. cachiana Schaus M. ephyne esperanza Schaus M. asa Hewitson O M. zonalis Godman & Salvin Leucochimona leucogaea Godman & Salvin L. lagora Herrich-SchiĂffer ( = malina Godman & Salvin) L. iphias Stichel L. lepida Godman & Salvin L. philemon palita Stichel Peropthalma tullius Fabricius O P. lasius Stichel Hermathena oweni Schaus H. candidata Hewitson Voltinia radiata Godman & Salvin Napaea eucharila picina Stichel O N. theages Godman & Salvin O Cremna umbra Boisduval Ithomeis eulema imitatrix Godman & Salvin O Brachyglenis esthema Felder B. dOllone Godman & Salvin O B. dinora Bates Chamaelimnas villagomes xanthotaenia Stichel Lepricornis unicolor Godman & Salvin L. strigosus Staudinger Isapis agynus hera Godman & Salvin Melanis crenitaenia Stichel M. pixie Boisduval M. sanguinea Stichel M. iarbas melantho Menetries M. sp. I Xenandra nigrivenata Schaus Syrmatia aethiops Staudinger Chorinea faunus bogota Saunders Rhetus arcius thia Morisse R. periander naevianus Stichel R. dysonii Saunders O RiOllina barbouri Bates Ancyluris cacica Felder A . jurgensenii Saunders A . inca Saunders O Necyria beltiana Hewitson N. ingaretha Hewitson Notheme eumeus diadema Stichel Monethe rudolphus Godman & Salvin Lyropteryx lyra e/eadas Druce Uraneis ucubis Hewitson Esthemopis e/onia Felder E. caeruleata Godman & Salvin E. linearis Godman & Salvin Mesenopsis melanchlora Godman & Salvin Mesene phareus rube/la Bates
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M. mygdon Schaus M. margaretta White O M. leucopus Godman & Salvin M. silaris Godman & Salvin Phaenochitonia ignicauda Godman & Salvin P. ignipicta Schaus P. sagaris tyriotes Godman & Salvin P. phoenicura Godman & Salvin Pachythone philonis Hewitson P. ignifer nigriciliata Schaus P. gigas Godman & Salvin Symmachia rubina Bates S. accusatrix Westwood S. leena Hewitson S. probetor belti Godman & Salvin S. tricolor hedemanni Felder S. histrica Stichel S. ese/epia xypete Hewitson Caria domitianus Fabl'icius C. harmonia Godman & Salvin C. rhacotis Godman & Salvin C. lampeto Godman & Salvin ChalOlleta chaonitis Hewitson (doubtful) Chimastrum argenteum Bates O Baeotis zonata Felder B. nesaea Godman & Salvin O Argyrogramma holosticta Godman & Salvin O A . sulphurea macularia Boisduval O Anteras allectus Westwood A . chrysophrastus roratus Godman & Salvin A. formosus micon Druce A. kupris Hewitson O A . carausius Westwood A . medusa Druce A . renaldus indigator Stichel A. sp. I Sarota chrysus Stoll S. subtessellata Schaus S. turrialbensis Schaus S. gyas Cramer S. mynea Godman & Salvin S. gamelia Godman & Salvin S. psaros Godman & Salvin Charis ausius Cramer C. gynaea zama Bates C. hermOllora Felder C. iris Staudinger C. velutina Godman & Salvin O C. irina Stichel Calephelis fulmen Stichel C. sixola McAlpine C. costaricola Strand C. browni McAlpine C. schausi McAlpine Nelone cadmeis Hewitson Lasaia sessilis Schaus L. agesilas Latreille L. agesilas callaina Clench L. oileus Godman Calynda lusca venusta Godman & Salvin C. hegias Felder Emesis lucinda aurimna Boisduval E. mandana Cramer E. vulpina Godman & Salvin E. fatima nobilata Stichel
USTA DE INSECI'OS E. tenedia Felder o E. tegula Godman & Salvin E. ocypore aethalia Bates E. cypria paphia Felder O E. vimena Schaus Parnes nycteis Westwood Apodemia multiplaga Schaus A . walkeri Godman & Salvin A udre ( = Hamearis ) erostratus Westwood A . domina Bates A . albina Felder Metacharis cuparina victrix Hewitson M. nigrella Bates Cariomothis poeciloptera Godman & Salvin Calospila ( = Polystichtis ) luciana Fabricius C. cilissa Hewitson C. pelarge Godman & Salvin C. lasthenes Hewitson C. sp. near idmon Godman & Salvin C. sp. 2 Adelotypa (= Echenais ) eudocia Godman & Salvin A . densemaculata Hewitson A. glauca Godman & Salvin A. patronia SchauS Calociasma icterica Godman & Salvin C. liIina Butler Catocyclotis aemulius adelina Butler Nymula phylleus praeclara Bates N. mycone Hewitson N. velabrum Godman & Salvin N. ethelinda nymphidioides Butler N. nycteus Godman & Salvin N. c1earista Butler Juditha ( = Peplia ) molpe Huebner J. ipsea Godman & Salvin J. dorilis Bates Nymphidium haemostictum Godman & Salvin N. chione onaeum Hewitson N. ascolia Hewitson N. lenocinium Schaus Thisbe irenea belides Stichel T. Iycorias adelphina Godman & Salvin O Lemonias ( = A natole ) agave Godman & Salvin Menander ( = Tharops ) menander purpurata Godman & Salvin M. pretus picta Godman & Salvin Pandemos p%��este salvator Stichel P. godmani Dewitz Orimba cyanea jansoni Butler O. alcmaeon Hewitson O. c1eomedes Hewitson Theope eudocia pulchralis Stichel T. herta Godman & Salvin T. barea Godman & Salvin T. pedias isia Godman & Salvin . T. phineus Schaus T. caenina Godman & Salvin T. cratylus Godman & Salvin T. virgilius Fabricius T. diores Godman & SaIvin T. theustis Godman & Salvin T. phaeo folia Godman & Salvin T. basilea Bates T. eleutho Godman & Salvi n T. thebais matuta Godman & Salvin T. thestias decorata Godman & Salvin
T. sp. 1 Corrachia leucoplaga Schaus
Hesperiidae Pyrrhopyginae Pyrrhopyge phidias evansi Bell P. zenodorus Godman & Salvin P. creon Druce P. aesculpatus Staudinger P. cosyra Druce P. maculosa erythr..osticta Godman & Salvin Elbella scylla dulcinea Plotz E. patroba Hewitson Mysoria barcastus ambigua Mabille & Boullet M. thasus Stoll Myscellus amystis hages Godman & Sal vi n M. belti Godman & Salvin M. pegasus perissadora Dyar Passova gellias Godman & Salvin Oxenetra hoppferi Staudinger Pyrginae Phocides polybius liIea Reakirt P. distans licinus Plotz P. thermus Mabille P. pigmalion Cramer P. urania vida Butler Tarsoctenus corytus gaudialis Hewitson Phanus vitreus Stoll P. obscurior Kaye P. marshallii Kirby Udranomia orcinus Felder Augiades crinisus Cramer Hyalothyrus neleus pemphigargyra Mabille Entheus matho Godman & Sal vi n Proteides mercurius Fabricius Epargyreus c1arus Cramer E. spina Evans E. c1avicornis orizaba Scudder Polygonus leo Gmelin P. manueli Bell & Comstock Chioides catillus albofasciata Hewitson C. catillius albius Evans C. zilpa Butler Aguna asander Hewitson A . claxon Evans A . aurunce Hewitson A . coelus Stoll 1jIphe danus undulatus Hewitson T. ampyx Godman & Salvin Polythrix octomaculata Sepp P. asine Hewitson P. caunus Herrich-Schlíffer P. metallescens Mabille Chryspplectrum pernicious epicinia Butler & Druce Codatractus carlos Evans C. alcaeus Hewitson C. bryaxis imaleana Butler Ridens crison cachinnans Godman R. biolleyi Mabille Urbq.nus proteus Linnaeus U. viterboana Ehrman U. viterboana alva Evans U. pronta Evans U. esmeraldus Butler
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INSECTOS U. pronus Evans U. evona Evans U. elmina Evans U. esta Evans U. acawoios Williams U. doran/es Stoll U. telemus Huebner U. tanna Evans U. simplicius Stoll U. procne Plotz U. doryssus Swainson U. albimargo Mabille: U. chalco Huebnerr Astraptes talus Ciamerr A . fulgerator azul. Réakirt A. tucuti Williams A. palliolum' Drnce A. egregius . Butlér A . phalaecus. uooman & Salvin A. apastus' Cramer A . enotrus SioH A . samson EVans' A . colossus helen Evans A . alardus latiá.' Evans A . alectar hoppferi ¡protz A . cretus cranna Evans�: A . latimargo bifascia 'Hérrich-Schilffer A . chiriquensis Staudinger A . galesus cassius Evans A. anaphus anneta Evans Autochton vectilucis B utler A . neis Geyer A . longipennis Plotz A . zarex Huebner A. bipunctatus Gmelin Achalarus albociliatus Mabille A . toxeus Plotz Venada advena Mabille Cabares potrillo Lucas Dyscophellus phraxanor Hewitson D. euribates Stoll D. porcius Felder D. ramusis ramon Evans Nascus phintias Schaus N. phocus Cramer N. paulliniae Sepp Porphrogenes probus Moschler Ocyba calathana calanus GOdman & Salvin Orneates ageochus Hewitson Celaeno"hinus monartus Plotz C. fritzgaertneri variegatus GOdman & Salvin C. stalingsii Freeman C. similis approximatus Williams & Bell C. eligius Stoll Spathilepia clonius Cramer Cogia hippalus hiskn Evans C. calchas Herrich-Schaffer Telemiades amphion jides Bell Arteurotia tractapennis Butler & Druce Eracon mnemon Schaus Spioniades abreviata Mabille Polytor polytor Prittwitz Nisioniades bessus godma Evans N. laurentina Williams & Bell N. ephora Herrich-Schilffer
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Pachyneuria licisca Plotz Pellicia costimacula arina Evans P. angra Evans Morvina jissimacula Mabille Cyclosemia anastomosis Mabille C. herennius subcaerulea Schaus Gorgopas chlorocephala Herrich-Schilffer Bolla cylindus GOdman & Salvin B. cupreiceps Mabille B. phylo pullata Mabille B. brennus GOdman & Salvin B. eusebius Plotz Staphylus vulgata Moschler S. caribbea Williams & Bell S. mazans ascalaphus Staudinger S. azteca Scudder S. vincula Plotz S. evemerus GOdman & Salvin Diaeus lacaena varna Evans Gorgythion begga pyralina Moschler Ouleus cyrna Mabille O. calavius GOdman & Salvin O. fredricus salvina Evans Zera zera Butler Z. phila hosta Evans Z. hyacinthinus Mabille Z. tetrastigma Sepp Quadrus cerealis Stoll Q. contubernalis Mabille Q. lugubris Felder Pythonides jovanius amaryllis Staudinger P. herennius proxenus GOdman & Salvin Sostrata bifasciata nordica Evans Paches loxuc zonula Mabille P. polla Mabille Atarnes sallei Felder Potomanaxas hirta paphos Evans P. thestia cranda Evans P. latrea caliadne GOdman & Salvin Mylon lassia Hewitson M. orsa Evans M. salvia Evans M. menippus Fabricius M. cajus hera Evans M. pelopidas Fabricius M. jason Ehrman Ca"henes fulvescens calidias GOdman & Sal vi n C. canescens Felder C. callipetes meridensis GOdman & Salvin Xenophanes tryxus Stoll Antigonus nearchus Latreille A. erosus Huebner A. co"osus Mabille Anisochoria pedaliodina polysticta Mabille Aethilla lavochrea Butler Achlyodes bursirus heros Ehrman A . thrasos Jung A . selva Evans Grais stigmaticus Mabille Doberes anticus sobrinus GOdman & Salvin Timochares trifasciata Hewitson Anastrus sempiternus Butler & Druce A. tolimus Plotz A . meliboea GOdman & Salvin A. obscurus nearis Moschler
USTA DEJ1NS1ECTOS Tosts platypterus Mabille Ebriaas osyris Stautlinger E. anacreOll Staudinger E. evOlÚdus Mabille Cyclog/ypha thrasibulus Fabricius C. lisias Godman & Salvin Helias phalaenoides Evans Camptoplerra theramenes Mabille C. auxo Mabille Theagenes albiplaga aegides Herrich-Schliffer Chiomara asychis georgina Reakin C. mithrax Moschler Gesta gesta invincius Butler & Druce Erynnis zarucco funeralis Scudder & Burgess E. tristus tatius Edwards Pyrgus cornmunis adepTa PIOlZ P. oileus Linnaeus P oileus orcus SlolI H " "petes macaira Reakirt H. iaviana Hcwilson H. an{/I/!' t nnaeus H. alm Reakin
Hesperi in ae Dala pulchra Godman D. oclOn,aculata Godman D. eryonas Hewitson D. lalage lathea Schaus D. Jaula lysis Schaus Falga sircas Godman Synapte silius La' ",ill<S, malitiosa pecto Evans S, salel ' Mabille Zariaspes mys Hu,.bner Anthoptus epictetuJ Fabri cius Lento hermione Schaus Conicea conicea PlolZ e, lysias Plotz Molo mango Guenee Racta apella Schaus Apaustus gracilius Felder Cal/imormus radiola Mabille C. saturnus Herrich-Schiiffer C. juventus Scudder Eutocus Jacilis Plotz Virga xantho Schaus Eprius veleda Godman Mnasicles geta Godman Methionopsis ina Plotz Sodalia sodalis Butler Thargella caura Plotz Lucida lucia oebasus Godman Phanes aletes Geyer Monca telaca tynaeus Plotz Nastra leucone Godman N, insignis Plotz Cymaenes tripunctata alumna Butler C. laureolus Schaus C. odilia trebius Mabille Vehilius stictomenes illudens Mabille V. inca Scudder Mnasilus allubita Butler Mnasinous patage Godman Mnastheus chrysophrys Mabille M. simplicissima Herrich-Schliffer
Moeris remus Fabricius M. rita Evans M. vopiscus Herrich-Schaffer M. striga stroma Evans Parphorus storax Mabille P. oeagrus Godman Papias sobrinus Schaus P. phainis Godman P. phaeomelas Geyer P. dictys Godman P. subcostula integra Mabille P. nigrans Schaus Coba/opsis latonia Schaus C. nero Herrich-Schaffer C. pota�o Williams & BeÍ l Lerema /umina Herrich-Schiíffer L. assius Abbot & Smith L. ancillaris liris Evans Morys compta micythus Godman M. gesia /yde Godman 1igasis zalates Godman T. nausiphanes Schaus Vettius marcus Fabricius V. coryna conw Evans Paracarystus hypargyra Herrich-Schiiffer Turesis lucas Fabricius T. theste Godman Thoon mobius Mabille Justinia phaetusa monla Evans Eutychide comp/ana Herrich-Schiiffer E. paria Plotz E. candal/ariae Strand Styriodes Iyco Schaus Dion gemmatus Butler & Druce Enosis immacu/ata Hewitson E. agularis infuscata Plotz Venica venicalis coatepe.ca S'chaus Argon argus Moschler Mega/eas syrna Godman & Salvin Talides sergestus Cramer T. a/ternata Bell Synale synaxa Hewitson Carystoides /ebbaeus Hewitson Carystina aurifer Godman & Salvin Damas clavus Herrich-Schiíffer Lychnucoides saptine Godman & Sal vi n Perichares phi/etes dolores Reakin P. deceptus Butler & Druce Orses cynisca Swainson Quinta cannae Herrich-Schliffer Cynea anthracinus luctatius Schaus C. irma Moschler C. corisana Moschler C. megalops Godman C. cynea Hewitson Decinea lucifer Huebner Onhos gabina Godman Conga chydaea Butler Copaeodes minima Edwards Polites vibex praeceps Scudder Wallengrenia otho pustulata Geyer Pompieus pompieus Latreille Atalopedes campestris ,Boisduval A . mesogramma Latreille Buzyges idothea Godman
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INSECTOS Poanes zabulon Boisduval & LeConte P. rolla MabiIlIe P. inimica Butler & Druce Paratryone melane poa Evans Mellana fieldi Bell M. myron Godman Halotus angellus Plotz H. rica Bell Euphyres conspicua Edwards Metron chrysogastra Butler Atrytonopsis ovinia zaovinia Dyar Calpodes ethilus Stoll Panoquina evadnes Stoll Zenis jeba janka Evans Ttrynthia conflua Herrich-Schiiffer Nyctelius nyctelius Latreille Thespieus dalman Latreille T. macareus Herrich-Schliffer T. aspernatus Draudt
Vaccera lacheres Godman V. caniola Herrich-Schliffer Oxynthes corusca Herrich-Schliffer Niconiades xanthaphes Huebner Aides dysoni Godman Xeniades chalestra pteras Godman Saliana triangularis Kaye S. fusta Evans S. esperi Evans S. antonius Latreille S. longirostris Sepp S. salius Cramer S. severus Mabille Thracides phidon Cramer Aroma aroma Hewitson
Megathyminae Megathymus indecisa Butler & Druce
ESPECIES SELECTAS
patrón elaborado de marcas negras, amarillas y rojizas
Acrocinus longimanus (Arlequín, Harlequin Beetle)
espinas largas y puntiagudas a lo largo del pronoto, por la
similares a un arlequín. También se distingue por las antena muy larga y por las patas delanteras extremada mente largas en el macho. Estas dependen del desarrollo alométrico y en los individuos grandes, tanto la tibia como
J. A. Chemsak Este coleóptero cerámbicido (fi g. atención por su gran tamaño (de
11 .2)
llama la
43 a 75 mm) y por su
el fémur son considerablemente más largos que el cuerpo. La especie se extiende desde el sur de México hasta A mérica del Sur y utiliza una variedad de árboles como hospederos, entre los que hay una serie de Fieus, y Lonc hoearpus sprueean us, Artoearpus inte grofilia, A . incisa, Guaz uma ulmifoUa, Chorisia spec iosa, Caryoear brasiliensis, Enterolobium timbo uva, Urostigma enorme, Castilla e/ast¡ea, Chlorophora tinetoria, Brosimum alicas/rum. B. paraense y Parahaneornia amapa. Las hembras generalmente seleccionan los árboles infestados por los hongosFomes sp. para poner los huevos, pues su coloración les proporciona camuflaje. Antes de poner los huevos, la hembra hace una incisión de alrededor de 20 mm de ancho y 8 mm de profundidad en la corteza. El período de postura dura de 2 a 3 días y ponen de quince a veinte huevos. Al eclosionar, las larvas comienzan a excavar galerías dentro de la madera con una serie de huecos de excremento "frass" de evacuación. Las larvas maduran en
7 u 8 meses y perforan alrededor de 12 cm
hacia abajo, formando una celda pupal de poca profundi dad. Esta celda, de 30 a 35 por 20 mm, se encuentra tapada en la abertura externa con fibras de madera. La pupación dura cerca de cuatro meses. Al eclosionar, el adulto emerge a través de un nuevo hueco situado de
8 a 40 cm arriba del
hueco de entrada. El ciclo de vida es anual y en Costa Rica los adultos son activos desde junio hasta noviembre. Los imagos son diurnos pero también se ha infor mado que son atraídos por la savia secretada por varios árboles y en especial por Ba gassa guianensis. El apareo se Fig. l l .2 Acrocinus longimanus, Macho adulto sobre un tronco de 8 cm de diámetro. Agosto de 1980. Sirena, Parque Nacional Corcovado, Costa Rica (foto D. H. Janzen).
690
lleva a cabo en la superficie de un árbol hospedero adecuado. Además de ser una característica sexual secun daria utilizada en el apareo, se ha informado que las patas
DESCRIPCION DE ESPEOES
delanteras, extremadamente largas en los machos, son útiles para atravesar las ramas de los árboles adonde viven. Esta especie se distingue al servir como hospedera o portadora de pseudoescorpiones, debajo de sus élitros. Ya que las larvas excavan subcorticalmente a lrede dor del tronco, los árboles por lo general mueren cuando están fuertemente infestados. Sin embargo, debido a que los árboles completamente sanos rara vez son atacados, y que la mayoría de las especies usadas tienen poco valor maderable, Acrocinus no puede ser considerado una plaga seria.
Duffy, E. A. J. 1 960 . A monograph 01 the immature stages 01 Neotropica l timber beetles. London: British Museum (Natural History).
Actinote leucomelas (Mariposa, Actinote) D. J. Harvey Esta especie (fig. 1 1 .3) se encuentra desde México hasta Panamá y en Costa Rica ocupa elevaciones entre 400 y 1 .800 m, en el Atlántico y el Pacífico. Hay dimorfismo sexual: los machos son negros con azul iridiscente en la
superficie dorsal de las alas y una mancha amarilla en el área basal de la superficie ventral del ala anterior. Las hembras son más grandes y tienen una mancha amarilla en la superficie dorsal del ala anterior y un patrón estriado en la superficie ventral. La subfamilia Acraeinae alcanza su mayor diversidad en el trópico del Viejo Mundo y hay sólo unas cincuenta especies en el Nuevo Mundo. Si se justifica dividir las especies del Nuevo Mundo en dos géneros, AclinOle y Allinole (ver Potts 1943), entonces leucomelas pertenece a éste último. La planta hospedera de las larvas en Costa Rica (San
Vilo y San José) es Mikania sp. (Compositae) (p. DeVries, como pers.). Los huevos son amarillos, se encuentran en grupos grandes en el envés de las hojas de las plantas hospederas, y eclosionan simultáneamente. Las larvas, que son oscuras con muchas espinas ramificadas, se ali mentan gregariamente .. La pupación ocurre individual mente fuera de la planta hospedera; las pupas son blanco liza con cortas espinas negras. Los adultos son comunes en diferentes épocas (especialmente de setiembre a diciembre), probablemente dehido a las emergencias en masa. Visitan flores como las de triga vera (Leguminosae). Las hembras al aproximarse a una flor de Inga en el dosel, a menudo son "bom bardeadas en picada" por los machos. Las hembras cierran las aJas y caen de pronto, probablemente para evitar el
e
b Fig . l l .3 AllinoU leuco�/QS. a) Vista dorsal de una hembra. b) Vista ventral de \lna hembra. e) Vista dorsal de macho. d) Vista ventral de macho. Costa Rica (fotos P. J. DeVries).
691
INSECTOS
cortejo y repiten este comportamiento hasta alcanzar una flor (p. DeVries, como pers.). El cortejo exitoso no ha sido registrado para ninguna mariposa acreína del Nuevo Mundo. En las Acraea del Viejo Mundo, el macho toma a la hembra por el ala, agarrándola con sus patas alrededor del tórax o en la base de las alas anteriores. La pareja cae luchando al suelo, adonde se realiza el apareo (Marshall 1902, pp. 539-40). Durante éste, los machos acreínos depositan un tapón llamativo conocido como "sphragis" en la punta ventral del abdomen de la hembra (ver Eltringham 19 12,pp. 7-9 y las referencias incluidas). Este tapón proba blemente evita los apareos posteriores (ver Ehrlich y Ehrlich 1978). Los adultos deA. leucomelasparecen ser tóxicos, vuelan débilmente y se parecen a algunas mariposas noc turnas ctenúquidas aposemáticas. Cuando se le perfora el tórax, la polilla libera una gota de un líquido amarillo marrón. Los adultos de algunas especies de Actinote li beran un olor desagradable cuando se aplastan (MüIler 1878). Sus cuerpos son hulosos y pueden soportar varias punzadas (¿ataque por aves ?). Pueden permanecer vivas casi una hora en un frasco bien cargado de cianuro. Acraea del Viejo Mundo ·también es relativamente insensible al cianuro (refs. en Eltringham 19 12) y algunas hasta secretan el compuesto (Rothschild 1976) y no se sabe si A. leucome las es cianogénica. Los adultos pueden obtener alguna protección contra los depredadores vertebrados por medio de las toxinas derivadas de las plantas que hospedan las larvas. Aparentemente, la mayoría de las especies de Actinote es especialista con respecto a los miembros de dos tribus de Compositae (Eupatoriae y Senecioniae). Ambas tribus contienen alcaloides de pirrolizidina (Culvenor 1978), que probablemente se almacenen en algunas espe cies de Actinote. Se sabe que varias mariposas nocturnas aráctidas que se alimentan de Senecio (Compositae), al macenan alcaloides pirrolizidinos de sus plantas hospe deras (Aplin y Rothschild 197 1). Aunque las mantis en cautiverio y algunas aves rechazan a algunas especies de Acraea (Marshall 1902), no se sabe nada acerca de la aceptabilidad de A. leucome las ante los depredadores potenciales en el campo. Aplin, R. T. , and Rothschild, M. 197 1 . Poisonous alka loids in the body tissues of the garden tiger moth (Arctia caja L . ) and the cinnabar moth (1jJria [= Ca l limorpha ] jacobaeae L.) (Lepidoptera) . In Toxins of animal and plant orig ino ed. A. de Vries and K . Kochva. London: Gordon and Breach. Culvenor, C. C. J. 197 8 . Pyrrolizidine alkaloids: Occur rence and systematic importance in angiosperms . Bot. Notiser. 1 3 1 :473-86. Ehrlich, P. , and Ehrlich , A . 1978 . Reproductive strate gies in the butterflies . l . Mating frequency, plugging , and egg number. J. Kansas Ent. SOCo 5 1 :666-97 . Eltringham, H . 1 9 1 2 . A monograph of the African spe cies of A craea Fab. , with a supplement on those of the Oriental region. Trans. Ent. SOC. London 19i 1: 1 -374. Marshall , d. A . K. 1902. Five years observations and experiments ( 1 896- 1 90 1 ) on the bionomics of South
692
African insects, chiefly devoted to the investigation ef mimicry and'warning colours. Trans. Ent. Soco London
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Aellopos titan (Cinta B lanca, White-banded Sphinxlet) W. A . Haber y G. W. Frankie Aellopos titan es un pequeño esfíngido diurno (fig. que abunda en las tierras bajas y a elevaciones medias a lo largo de Costa Rica (hasta 1.600 m). Los adultos se reconocen con facilidad por sus alas y su cuerpo marrón oscuro o negro y por la ancha banda blanca que
11 .4)
Fig. 11.4 a) Aelloposfadus. hembra adulta descansando sobre un terrón en un lecho seco de río al mediodía. b) Dos mOlfos de color de una larva de último estadío de Aellopos lilan (hospedero, Randia karslenii). Ambas fotos Parque Nacional Santa Rosa, Guanacaste. Costa Rica (fotos
D.H.
Janzen).
DESCRIPCION DE ESPECIES
cruza la parte superior del abdomen en su base. Por su vuelo, el esfíngido al principio se confunde con un colibrí. De cerca, aparecen dos líneas de manchas blancas translúcidas en el ala anterior junto con una pequeila mancha negra en la punta de la celda discal. La enver gadura es de 4 a 5 cm. La especie se extiende desde Nueva York hasta Río de Janeiro. Los biólogos, a menudo, encuentran a este esfíngido visitando las flores de algunas plantas ornamentales, por ejemplo, Stachytarpheta jamaicensis y Duranta repens alrededor de los hoteles y estaciones experimentales. En el campo (Provincia de Guanacaste),A. titan frecuentemente se alimenta del néctar de las flores de Chomelia spinosa. Cnidoscolus urens. Randia spinosa. Erythroxylon havenense. Muntingia calabura. Genipa americana y Calliandra tapirorum. La longitud de la lengua es sólo de
1 5 a 20 mm, restringiéndola a las flores sin especializar y de tubo corto. Estacionalmente, los adultos tienen un pico de abul1dancia durante junio y julio pero que puede extenderse hasta octubre en las zonas más húmedas. La actividad diaria abarca a todas las horas de luz (0500 a 1800) pero se concentra desde el inicio hasta la media mailana y una hora antes del atardecer. El ciclo de vida de Aellopos titan puede servir como ejemplo para la mayoría de las especies de Sphingidae. Las hembras ponen huevos individuales en el envés de las hojas de las plantas hospederas. Los huevos son ovalados, de color amarillo verdepálido ( 1 x 1 .5 mm). Las orugas son gusanos cilíndricos verdes o pardos (polimórficos, dicromáticos) y ambas formas son crípticas. El desarrollo, desde el huevo hasta el adulto, toma alrededor de 8 se manas. Las orugas maduras excavan algunos centímetros en el suelo y pupan ahí adentro de un capullo delgado de seda. Las plantas hospederas son miembros de los géneros Genipa y Randia (Rubiaceae). Los esfíngidos adultos se alimentan de las flores de la planta hospedera de sus orugas, aunque estas flores no estén especialmente adap tadas a los esfíngidos diurnos. Los estudiantes de las aves tropicales, a menudo, declaran que Aellopos titan debe ser un imitador de la hembra de Lophornis adorabilis. un pequeño colibrí de Costa Rica, por la similitud general en su apariencia y la específica marca de campo de una banda blanca transver sal. Sin embargo, es poco probable que haya imitación entre las dos especies, ya que el ave ocupa sólo como 0.0 1 % de la extensión geográfica de la polilla. Parece más factible que el colibrí sea el imitador o que sea un ejemplo de convergencia. La cinta blanca tiene una distinción que puede ser un mecanismo de defensa: el abdomen está fuertemente esclerotizado (Hodges 1 97 1 ) y es extremada
mente resbaladizo (porque las escamas se desprenden con facilidad). Un ave que atrape a una de estas cintas blancas encontrará que es difícil comérsela y aún sostenerla. No hay indicación de que las orugas o los adultos sean desa gradables al paladar. Las principales defensas son el camuflaje de las orugas y el cuerpo duro y resbaladizo y la increíble habilidad del adulto para volar-pueden volar
vueltas hacia abajo y para atrás al mismo tiempo y usar los bordes de una tarjeta de 3 x 5 pulgadas como pista de carreras. En Costa Rica, se encuentran unas pocas especies adicionales de esfíngidos diurnos. Dos de ellas son simi lares a A titan (Aelloposladus [fig. l J .4], y A clavipes). Otra especie diurna y crepuscular común, Eupyrrho glossum sagra es parda con una línea diagonal amarilla brillante a través del ala posterior e hileras de manchas amarillas en los costados del abdomen. Es notable que el número de especies de esfíngidos diurnos es mucho más bajo en los trópicos que en las zonas templadas, aunque los esfíngidos nocturnos sean más abundantes en especies en el trópico. Esta tendencia puede estar relacionada con la abundancia de colibríes (como un posible competidor por néctar) en el trópico americano, comparado con los hábitats de las zonas templadas. Muy poco se sabe acerca del comportamiento de forrajeo, de la dimensión del refugio o de la extensión de vida de estos esfíngidos, sin embargo, los individuos marcados regresan por varios días consecutivos a las mismas fuentes del néctar. .
Hodges , R. W. 1 97 1 . The moths 01 America north 01 Mexieo. Fasc. 2 1. Sphingoidea London: E. W. .
Classey.
Agrilus xanthonotus (Yellow-spotted B yttneria Borer) H. A. Hespenheide El bupréstido taladrador de tallos, Agrilus xantho notus es uno de los miembros más comunes del género en Centro América. En Costa Rica, se encuentra en las partes más húmedas de las tierras bajas del Caribe y en el Valle Central (por ejemplo, en el campus de la Universidad de Costa Rica), siempre en asocio con su planta hospedera Byttneria acu/eata Jacquin ("uila de gato") de las S tercu liaceae, a su vez una planta común del crecimiento secun dario y de las orillas del bosque. En Costa Rica, el género Agrilus es el más grande de su familia (cuando menos setenta especies), en América Central (seiscientas espe cies) y quizás el género más grande de organismos vivien tes (varios miles de especies en todo el mundo). El gran número de especies refleja la especificidad generalmente reducida de cada uno y el éxito del género para dispersarse a todos los continentes y para explotar a las angiosperma., leñosas. Agrilus xanthonotus tiene una longitud de cerca de 7 a 10 mm y un azul metálico más brillante o más oscuro con tres pares de llamativas manchas amarillas de pubescencia en los élitros, además de alguna pubescencia amarilla adicional en la superficie ventral. Los adultos, a menudo, se encuentran alimentándose de las hojas más tiernas en los vástagos de la planta trepadora espinosa, a menudo, junto con otro bupréstido taladrador de tallos un poco más
693
INSECTOS pequeflo, Paragri/us aeraticollis (de élitros negros y pronoto verde oliva) y con crisomélidos. Por lo menos hay otras tres especies de Agri/us más pequeflas y marcadas menos llamativamente, que se asocian con Byttneria acu leata en otras partes de América Central (México y Pana má) especialmente en las áreas más húmedas, aunque yo no las he visto en Costa Rica. Además de los bupréstidos excavadores de tallos, la especie minadora de hojas Pachyschelus commums utiliza aByttneria a través de Costa Rica. La mina es serpen teante, con un patrón típico en la deposición de la materia fecal (dos hileras de manchas) y si tiene éxito, termina en una celda pupal de seda.Pachyschelus es el género más grande de los bupréstidos minadores de hojas (30 de 1 3 5 especies conocidas de Costa Rica), aunqueP. communis, a pesar de su nombre, es menos común que otras dos especies del género (v.g P. collaris en especies de la leguminosa Desmodium). P. communis comparte las hojas de Byttne ria por lo menos con otros cinco minadores en Costa Rica y Panamá: tres microlepidópteros indefinidos, una mosca agromízida y un coleóptero híspido (Baliosus circa ruber). Además de la fauna herbívora obligada deByuneria . caracterizada por Agrilus xanthonolus y Pachyschelus communis, hay otra fauna que se concentra en los nectarios foliares de la planta (Arbo 1 972; Hespenheide 1 982; Hilje 1980; revisión por BentIey 1 977). Las observaciones hechas por Tom Sherry y por mí en la Finca La Selva de marzo a abril y de noviembre a diciembre mostraron que hay tres grupos principales de especies de insectos que visitan los nectarios de Byttneria: hormigas de más de 20 especies (pero especialmente una especie de Ectatomma) que se asientan en los nectarios activos y se mueven rela tivamente poco; un grupo de moscas incluyendo a miem . •
Bentley, B . L. 1 977. Extraftoral nectaries and protection by pugnacious bodyguards . Ann. Rev. Eco/. Syst. 8:407-27. Hespenheide, H. A. 1982. Herbivores, ants , and visitors to extraftoral nectaries of Byttneria acu/eata Jacquin (Sterculiaceae): How does the plant benefit? Manu script. Hilje, L. 1 980. Apuntes acerca de la fauna asociada con Byttneria acu/eata Jacq. (Sterculiaceae) en Costa Rica. Brenesia 17: 1 75-78 .
A nartia latima (Cocinera, White-banded Fatima) R. Silberglied Esta mariposa extremadamente común en las áreas perturbadas se reconoce con facilidad por las bandas verticales amarillas o blancas en las alas (fig. 11 .5) y se distribuye desde México hasta Panamá. Las larvas se alimentan de una variedad de plantas de la familia Acan thaceae, especialmente de la mala hierba cosmopolita Blechum brownei. Los adultos recogen néctar de muchas clases de flores, especialmente de Lantana.
bros de Richardiidae, continuamente asociados a una planta pero, que se mueven de hoja en hoja dependiendo de la interrupción por las hormigas y por otros visitadores; y un conjunto de visitadores más transitorios que incluye tanto moscas más pequeñas como a una diversidad de avispas parasitoides, especialmente de la familia Chalcidi dae. Este último grupo de insectos sugiere que Byttneria funciona como una "planta insectaria" (Atsatt y O ' Dowd 1976) y afecta a la comunidad de insectos y plantas alrededor de ella, más allá de servir como una planta hospedera para sus propios herbívoros. Hilje (1 980) en el estudio de la planta en diferentes localidades en Costa Rica, concluyó que las hormigas de los géneros Pheidole y Crematogaster no protegen aByttneria contra los herbí voros invertebrados y que los herbívoros vertebrados pueden ser más importantes en la evolución de la planta. Hespenheide ( 1 982) concluyó que la protección de la planta por parasitoides puede ser más importante que aquella por hormigas.
Arbo, M . M . 1 972 . Estructura y ontogenía de los nec tarios foliares del genero Byttneria (Sterculiaceae). Darwiniana 1 7 : 104-58 . Atsatt, P. R . , and O 'Dowd, D. J. 1 976. Plant defense guilds. Science 1 93:24-29.
694
Fig . l l .5 Anartiafatima. Vista dorsal (arriba y ventral (abajo). Rica (fogos P. J. DeVries).
Costa
DESCRIPCION DE ESPECIES
Esta especie debe su abundancia al clareo extensivo de los bosques y al crecimiento secundario reciente en las áreas considerablemente húmedas. Su pariente cercano A. jatrophe por lo general se encuentra en áreas más secas, mientras que las especies del género emparentado, Sip roeta, frecuentan los claros de bosques. Todas estas mari posas utilizan las mismas plantas hospederas para sus larvas. En cualquier población de Anartia fatima se puede encontrar individuos con bandas amarillas e individuos con bandas blancas volando juntos. En el pasado, se creía (EmmeI 1 972, 1 973) que esta diferencia en el color de las bandas representaba un polimorfismo genético. Estudios recientes (Taylor 1973; Silberglied, Aiello y Lamas 1980) revelan que el color se relaciona con la edad. Los machos, al eclosionar, siempre tienen bandas amarillas brillantes pero, con el tiempo estas bandas se decoloran a blanco. En las hembras, esta banda no necesariamente es amarilJa al eclosionar pero, puede ser desde amarillo hasta blanco. Las bandas de las hembras también se decoloran a blanco con el tiempo. Debido a que el color de las bandas del macho es un reflejo directo de la edad, es más fácil estudiar la estructura de la edad en las poblaciones de esta especie que en la mayoría de las demás mariposas. Los patrones rayados en las mariposas similares a Anartiafatima con frecuencia han sido llamados "disrup tivos" y supuestamente protegen a los portadores contra los depredadores que cazan visualmente. S in embargo, esta hipótesis no está comprobada experimentalmente (Silberglied, Aiello y Windsor 1980). Se ha demostrado que las mariposas Anartia son agradables al paladar para una amplia gama de depre dadores, incluyendo anfibios, reptiles, aves y mamíferos. También son aceptables para las arañas, mantis y otros artrópodos depredadores. Por esta razón, además de su abundancia local, Anartia ha sido comúnmente utilizada como una mariposa "control" en los estudios acerca del mal sabor y del mimetismo. Estas mariposas tienen relativamente poco di morfismo sexual y por lo tanto los sexos son bastante difíciles de distinguir durante el vuelo. Generalmente, se puede reconocer a los machos porque pareciera que per siguen no sólo a cada dos mariposas Anarlia que se encuentran a unos pocos metros, sino también a otras especies de mariposas, aves e incluso personas. Las hem bras, que son levemente más claras en las áreas oscuras de las alas, pasan la mayor parte del tiempo revoloteando cerca del suelo en busca de sitios para poner los huevos. En cautiverio, los sexos pueden diferenciarse estrujando cui dadosamente los genitales hacia afuera o comparando las patas protorácicas; las de las hembras son desnudas en la punta y tienen pequeñas barbas, mientras que la., patas delanteras del macho están llenas de escamas. Anartia fatima y sus parientes pueden criarse en el laboratorio con facilidad. El desarrollo toma como 5 ó 6 semanas desde el huevo al adulto, dependiendo de la temperatura y de otras condiciones. Las hembras, de buena gana, ponen los huevos en los ramilletes de las plantas
' alimenticias en pequeñas jaulas con cedazo. Las orugas son de color oscuro y están cubiertas de pequeflos "scoli" con cerdas no urticantes; la cabeza tiene un par de largos scoli negros y abultados. Las orugas son sumamente difíciles de encontrar en condiciones naturales.
Emmel , Thomas C . 1972. Mate selection and balanced polymorphism in the tropical nymphalid butterfty, An
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Silberglied , R . E. ; Aiello, A.; and Windsor, D. M. 1980. Disruptive coloration in butterfties: Lack of support in Anartia fatima. Science 209: 617- 19. Thylor, O. R . 1 973. A non-genetic "polymorphism" in Anartiafatima (Lepidoptera: Nymphalidae) . Evolution 27: 161-64. Young, Allen M. , and Stein D. Studies on the evo lutionary biology of the Neotropical nymphalid butterfty Anartiafatima in Costa Rica. Milwaukee Pub.
Mus. Contrib. Biol. Geol. 8: 1-29.
Anthrax gideon
(Mosca abeja, Bee Fly)
M. K. Palmer En Costa Rica, las larvas de esta mosca bombílida ifig. l l .6) son ectoparásitos de las larvas de Pseudoxyc hila
tarsalis (Coleoptera: Cicindelidae) (palmer 1982). Aun que se cuestiona la taxonomía del grupo, esta especie probablemente se encuentra desde el sur de México hasta Argentina y Brasil y tal vez siempre parasite las larvas del abejón tigre. Las moscas adultas son activas durante la estación seca y las hembras pueden ser vistas en los días asoleados entre aproximadamente 0900 y 1500 horas poniendo huevos en las madrigueras de los abejones. Las hembras vuelan despacio como a 6 cm de la superficie de los paredones donde están situadas las madrigueras de los abejones; cuando encuentra una madriguera adecuada, la hem bra revolotea al frente y a veces desciende brevemente en la entrada si no hay ningún abejón a la vista. Para poner los huevos, revolotea como a 4 ó 5 cm de la cueva y lanza rápidamente el abdomen hacia el hueco una vez por cada huevo. Las hembras de A. gideon son muy específicas acerca del lugar donde ponen los huevos. Ponen menos del 1 % fuera de las madrigueras deP .tarsalis. Además son ca paces de discriminar entre los huecos larvales ocupados y desocupados: las madrigueras en las cuales han puesto los huevos de las moscas tienen doble oportunidad de ser ocupados por una larva que las madrigueras escogidas al 695
lNSEcrOS
Fig. l l .6 AnlIvax gúkoll: a)DistribuciÓll geográfica. b) Hembrarevo loteando y poniendo un huevo frente a un nido de un abejón cincinélido. e) Hembra descansando de larva de último estadío. d) Cascarón pupa! a
la entrada de la madriguera del escarabajo después de eclosionar la mosca Costa Rica (fotos M. Palmer).
azar. Al parecer, las moscas discriminan sólo por la vista ya que ponen huevos en "madrigueras" artificiales rellenas con papel de aluminio (para simular la superficie reflexiva de la cápsula cefálica del escarabajo) pero, rechazan estos huecos cuando'están vacíos. Las moscas además prefIrie ron abrumadoramente a los hospederos en el tercer estadío a aquellos en otras etapas (cuando menos durante la mayor parte de la época seca) en ambas áreas donde se han estudiado en Costa Rica (San Vito y el "área de La Cascada" en el camino a Puerto Viejo). Las hembras, generalmente, ponen entre uno y cinco huevos por madriguera. Los huevos son blancuzcos y ligeramente esféricos y tienen una superficie granulosa que parece ser pegajosa cuando el huevo estárecién puesto. Entre 20% y 50% de los huevos caen adentro de la madriguera (dependiendo del tamaño de ésta) y el resto se pega en el suelo adyacente de la misma. Debido a que los huevos colectados de estas orillas no eclosionaron bajo una diversidad de condiciones de laboratorio, se supone que el contacto directo con el coleóptero o con su madriguera es necesario para la eclosión. Al eclosionar, la larva de lli mosca se adhiere a su hospedero, generalmente en el vientre del tórax pero también alrededor de la "joroba" del abdomen. Esta larva no aumenta de tamaño sino hasta que la del abejón haya construido la cámara de pupación y haya sellado la madriguera. En este momento, los cambios hormonales en el cuerpo del hospedero pueden activar el desarrollo de la mosca y ésta acaba con su hospedero en una o dos semanas. La etapa pupal toma de 24 a 28 días en el laboratorio. En la naturaleza, la envoltura de la pupa se desprende a la
696
entrada de la madriguera del hospedero cuando emerge la mosca adulta; los adultos permanecen como por una hora alrededor de la madriguera endureciendo su exoesqueleto antes de salir volando. Todos los machos que he �to en la naturaleza fueron observados en este momento del ciclo de vida. (Los machos tienen el abdomen completamente negro mientras que el de la hembra tiene una punta blanca; esta situación es completamente al revés en la especie Anthrax analis de la zona templada, que paraliza a varias especies de abejón tigre). La supervivencia de las larvas de A. gideon en el laboratorio fue muy baja. Más del 32% de las larvas portan en el campo las larvas de la mosca (para las del tercer estadío este valor es de 45%), pero, muchos de estos coleópteros son capaces de liberarse de los parásitos y llegar a adultos. Generalmente, sólo emerge una mosca de cada hospedero pero, a veces, un hospedero puede portar dos moscas más pequei'las. La duración de vida máxima de un adulto probablemente no sea más de 3 6 4 semanas y puede ser mucho más corta (los adultos en cautiverio sobrevivieron 6 días más o menos y en la literatura pueden encontrarse registros de 6 a 12 días para otras especies). Se desconocen las fuentes de alimento de los adultos, pero si acaso se alimentan (muchas especies no lo hacen) proba blemente sea de néctar. Palmer, M. K. 1 982. Biology and behavior of two spe cies of Anthrax (Diptera: Bombyliidae) , parasites of the larvae of tiger beetles (Coleoptera: Cicindelidae). Ann. Ent. Soco Amer. , in press .
(Redúvido, Chinche asesino, Assassin Bug)
Apiomerus pic)ipes L. K. Johnson
Los chinches asesinos (Hemiptera: Reduvüdae) deben su nombre a la muerte súbita con que ejecutan a sus presas de insectos. Hay treinta y una subfamilias de chinches asesinos, incluyendo las Apiomerinae, un grupo de chinches diurnos del Nuevo Mundo que acechan a sus presas en el follaje y en las flores. El género Apiomerus tiene una distribución tropical, pero hay especies que se encuentran desde Canadá hasta la Argentina. Apiomerus pictipes Herrich-ScMffer, aquíexaminado, es una especie común registrada en Colorado, NQevo México, México, América Central y Bogotá, Colombia. En Costa Rica, los adultos de Apiomerus pictipes (fig. 11.7a) son como de 12 a 14 mm de largo, con una cabeza angosta, grandes ojos y un pico que se dobla por debajo de la cabeza, acomodándose dentro de una muesca estridulatoria en el prostemo. El patrón de colores es variable. La cabeza, las antenas y las regiones membrano sas de las alas exteriores son negras o pardo negruzcas; la porción basal engrosada de las alas anteriores gene ralmente es de un matiz contrastante de herrumbre, ana ranjado, pardo, dorado o rojo; el pronoto, ferruginoso,
DESCRlPCION DE :ESPE� desde un atrevido patrón hasta el negruzco. El abdomen triangular en un corte transversal, tiene franjas negras y blancas y se proyecta a cada lado en forma de estante más allá de los hemiélitros doblados (fig. l l.7b). Las hembras tienden a ser un poco más grandes que los machos y a tener un abdomen más ancho y más profundo. Sin embargo, la mejor manera de distinguirlos es inspeccionando la super ficie ventral del abdomen. En los machos, éSLa es glabra mientras que en las hembras está densamente cubierto de pelos, que se vuelven pegajosos y sin brillo debido a un malerial resinoso. Puede ser difícil separar las especies de .•
Apiomerus
y son mejor distinguidos por un experto con base en las características genitales.
Apiomeruspictipes es un depredador que acecha a su presa. En la zona del bosque tropical seco en Guanacaste, los adultos se sitúan en las malezas y los arbustos floreci dos. Las plantas escogidas incluyen a Wissadula, Coniia inermis, Baltimara recta , Ardisia revoluta , y Cassia biflora. El movimiento de un·visitante de la flor hace que el chinche se dé vuelta o avance hacia la víctima designada y, muy despacio, levante tiesamente las patas delanteras, con velocidad de relámpago, agarre al insecto con sus patas anteriores y le inserte el pico, inyectándole una saliva protcolítica que lo paraliza casi instantáneamente. Si el insecto tiene una cutícula dura, el chinche puede buscar un punto de inserción adecuado, rotando a la presa en sus palas anteriores y picando con sus estiletes en varias articulaciones. El chinche entonces chupa a su víctima durante una hora o más, a menudo reinsertando el pico. Un chinche puede caminar con la presa empalada en su pico, con sus apéndices raptoriales libres para hacer otras cap luras. La presa puede ser detecta'da por medios com p letamente visuales: cuando se cuelgan pequeños objetos de papel en frente de los chinches, el1(')s levantan sus patas anteriores e incluso pueden atacar. También pueden emplear los sentidos químicos, como· s�iere la manera que a veces tocan la presa con sus antenas,antes de atacar
b Fig . ll.7 Apiomerus piClipes: a) Dos adultos sobre un árbol de Quercus oleoides frente a la entrada tubular del nido de su presa de Trigona dorsalis. La orilla del tubo está rodeada por gotas relucientes de resinas
colectadas por las abejas; en particular las hembras de A. piclipespucden aplicar esta resina a sus patas delanteras raptoras facilitándoles apresar sus víctimas. Los dos insectos están uno frente a otro agresivamente, y si ninguno se retira pueden alzar sus patas delanteras en actitud amc
nazadora o entrar en combates breves. Tales encuentros agresivos tienden a mantener baja la población de estos insectos asesinos. Provin cia de Guanacaste, Costa Rica (foto W. Loher). b) Una hembra oscura; los ojos grandes pueden detectar sus presas hasta una distancia dc 20 cm (dibujo S. Abbou).
puede tener banilas anchas en negro y las palas son bas·tame variables, con manchas que pueden ser más rojas que el resto del cuerpo. En su totalidad, el insecto puede variar
y por el hecho de que recogen insectos� muertos pero aún húmedos y los chupan. Consumen cualquier clase de in seclos, incluyendo a Orthoptera, a otros chinches asesinos y a hormigas como Camponotus y Paracryptocerus. Atra pan con facilidad a las abejas Trigona, ya que éstas revo lotean antes de aterrizar, dándole al chinche suficiente tiempo para ponerse en posición de ataque. Por otro lado, a menudo fallan con las moscas porque se mueven de masiado rápido. Aun cuando se colocan juntos a un chin che y una mosca en un pequeño recipiente cerrado, la mosca muestra ser evasiva. Mientras que el chinche se vuelve hacia la mosca y toma la posición de ataque, la mosca está en cualquier lado menos en su posición origi nal, trepando por las paredes, surcando por el aire o cami nando sobre la cabeza del chinche. Apiomerus pictipes acecha a su presa tanto en los sitios florales como en los no florales. Los chinches apare cen en materias fecales frescas, en los árboles con heridas c)¡orreantes adonde las abejas colectan material para la construcción de sus nidos y en las entradas de los nidos de
697
INSECI'OS
Trigona. Una ventaja de estos sitios es que suministran material pegajoso que al aplicarse a las patas raptoriales ayuda a la captura. A. pictipes utiliza gomas como la liga dulce, materia fecal y resinas de los árboles que recogen del tubo del nido de las abejas Trigona o de las corbículas de las abejas víctimas. La goma puede aplicarse después de una serie de ataques sin éxito, como es el caso de un chinche en una boniga de caballo. El chinche atacó y falló con ocho
moscas sépsidas. Entonces metió la punta de sus patas anteriores en la materia fecal fresca y esparció la pasta sobre las patas protorácicas, frotándolas contra las mesotorácicas. El chinche entonces intentó atrapar a una novena mosca y falló.
Tanto los machos como las hembras atrapan presas, pero cuando hay varios chinches en un sitio, se ve que las hembras son mejores cazadoras. Las hembras, que necesi tan más proteínas para la producción de huevos, no solo están más dispuestas a atacar a las presas, sino que también son más exitosas para atraparlas. No se ha establecido bien si A. pictipes es repelente y aposemático, o apetitoso y críptico. La coloración varía y es conspicua contra algunos fondos y camuflada contra otros. Las hormigas encuentran que los chinches muertos
o moribundos son de buen sabor pero, que los ejemplares vivos pueden tener mal sabor o incluso ser peligrosos como presa. A. pictipes tiene un comportamiento que puede ser interpretado como de advertencia: cuando se le asusta, puede liberar un olor particular y si es atrapado, a menudo estridulará, sacudiendo la cabeza como para frotarse el pico a lo largo de la estría de la muesca estridulatoria. El sonido puede oírse como un chillido débil si se sostiene al
chinche cerca del oído. Debe recalcarse que los chinches asesinos deben sostenerse con cuidado, ya que se defenderán ferozmente. Su picadura se parece al pinchaw de una aguja al rojo vivo y no es una experiencia que un de predador potencial quisiera repetir. Por la noche los chin ches buscan refugio arrastrándose debajo de la hojarasca o apretujándose dentro de las grietas de los árboles. El aparéo ocurre durante la tarde en los sitios de alimentación adonde se han acumulado y continúa durante toda la noche en grietas seleccionadas. El macho inicia el
proceso, al parecer reconociendo a la hembra desde una distancia de varios centímetros. El se aproxima con cui dado, especialmente si ella levanta sus patas anteriores de forma depredadora. Cuando el macho está a uno o dos centímetros se precipita sobre ella, copula y se da vuelta fuera de su alcance; puede suscitarse una refriega, la hembra evitando la copulación y, rara vez, captura al ma cho y se lo come. El éxito del macho es mayor si la hembra está chupando una presa; en total sólo como dos tercios de los intentos de apareo resultan en cópula. Durante la
cópula, la hembra permanece recta, controla la locomoción de la pareja y a las presas. La separación es mucho más difícil ya que ambas partes se arriesgan al canibalismo. Los dos chinches se
separan al amanecer y van retrocediendo, viéndose el uno al otro cuidadosamente. No sólo la hembra a veces mata al macho, sino que se ha visto al macho alimentándose de la misma hembra que con tanto esfuerzo copuló.
698
Los machos individuales repetidamente intentarán copular hasta que ló logren e intentarán copular en días sucesivos. Se sabe que algunas hembras han apareado a intervalos muy cortos, hasta de dos días. Los huevos deA. pictipes son objetos cilíndricos con collares coriónicos que están adheridos al sustrato por la extremidad más angosta, en grupos desde ocho hasta treinta y uno. Una hembra dada puede poner varios grupos de huevos durante la época seca en Guanacaste. En febrero se encontró un grupo de dieciséis huevos al Iado de un árbol con un nido de Trigonafulviventris, donde una docena de chinches atrapaban una provisión regular de abejas; los
otros grupos de huevos observados fueron puestos por hembras en cautiverio. Entre las especies de Apiomerus, se han observado varias funciones de los pelos abdominales ventrales de la hembra. Se supone que la función en A. crassipes es táctil, permitiéndole a la hembra determinar la posición del grupo de huevos durante la puesta y justo después de ella. En A. flaviventris, los pelos sostienen materiales vegetales gluti nosos que son aplicados a los huevos durante el desove para pegarlos, para prevenir la pérdida de agua, para repeler los parásitos y para proporcionar material pegajoso que las ninfas ponen en sus patas mesotorácicas para capturar presas. La función táctil parece poco probable en A. pictipes, ya que las hembras se ponen resina en sus pelos abdominales, inicialmente suaves, volviéndolos inútiles para las funciones sensoriales. Muy probablemente los pelos de A . pictipes proporcionen un sitio de almacenamiento para la goma. No se ha determinado si la goma es utilizada para el beneficio de los huevos o de las ninfas. En cautiverio, las ninfas eclosionan en la manana. La eclosión no ha sido observada en la naturaleza, pero un grupo rojiw y peludo de primeros estadíos se encontró a fines de marzo en el suelo cerca de la entrada de un nido de Trigona dorsalis, donde anteriormente se había visto a los adultos. Las ninfas estaban tratando de atrapar pequenas moscas que subían desde la hojarasca. En el bosque seco de Guanacaste la relación entre
Apiomeruspictipes y Trigona es muy importante. Durante la época seca se reúnen hasta dos docenas de chinches en un nido, depredando a las abejas en tal forma que a veces
destruyen la colonia. Las colonias en la base de los árboles y las que están cerca de los claros o de los campos abiertos son especialmente afectadas. Por otro lado, ciertas espe cies de Trigona no son víctimas, particularmente aquellas donde las abejas defensoras montan un ataque de picadu ras en masa contra los grandes insectos que encuentran en la entrada del nido. Ya que Trigona fulviventris y T. dorsalis son abejas dóciles que anidan en la base de los árboles, no es sor prendente que sufran una fuerte depredación por A. picti pes durante la época seca. Los chinches en un árbol con nidos de T. fulviventris capturan hasta veinte obreras por día cuando éstas entran y salen del nido. En los nidos de T. dorsalis, el número de víctimas puede ascender de cuaren ta a ochenta, debido a una defensa mal adaptada que
DESCRIPCION DE ESPECIES
tienen estas abejas. Cuando una T. dorsalis es capturada, la abeja libera una feromona de alarma que atrae a otras obreras que revolotean frente a la fuente de las feromonas y frente a otros insectos extraños alrededor de la entrada. Este comportamiento de revoloteo molesta a las pequeñas hormigas y las ahuyenta, pero favorece a los chinches asesinos, que capturan a las abejas que revolotean en el aire. Por lo tanto, en el caso de T. dorsalis, cuando una abeja es capturada, muchas otras sufren el mismo fin en los próximos minutos. Con el tiempo, miles de obreras mueren y en diferentes años se observó que dos colonias de T. dorsalis disminuyeron y murieron, mientras que una multitud de cuerpos muertos y suaves se amontonaba en la entrada. Hay una razón para creer que la intensa relación entre T. dorsalis y A. pictipes es un fenómeno reciente, ya que T. dorsa/is es una abeja del bosque y A. pictipes es un insecto de los campos abiertos. En el último siglo en Guanacaste, el hombre ha talado tantos árboles que el ecotono entre el bosque y el campo se ha vuelto cons picuo. Sin embargo, Trigona también debió haber sido presa de A. pictipes en los tiempos evolutivos, ya que los chinches asesinos se ven atraídos por las feromonas de Trigona. Cuando una abeja es capturada y libera una feromona de alarma, los chinches emergen de las grietas desde donde no pueden haber visto la captura. Cuando las --abejas defensoras son alarmadas durante un ataque al nido, el número de chinches asesinos aumenta rápidamente. Cuando capturo abejas con una red, a menudo un chinche sobrevuela y aterriza en mí o sobre la red; a veces esto no ocurre a menos que capture una Trigona. Los chinches aterrizan en cebo de agua de azúcar adonde se han reclutado las abejas sin aguijón y aparecen en las agrega ciones de abejas en las fuentes de resinas y alimentos. No es necesaria la presencia de las mismas abejas para la atracción, ya que los chinches volaron hasta los cebos mar cados con feromonas después que concluyó un experi mento y se ahuyentó a las abejas. La respuesta de A. pictipes a las feromonas de Trigona (que promete una abundancia local de presas) pudo haber evolucionado a partir de una relación ya cercana entre presa y depredador, entre los reduvidos diurnos y las abejas. Los reduvidos y las abejas parecen ser depredadores y presas en todo el mundo. Por ejemplo, Apiomerus nigrolobus, A. flaviventris y A. crassipes (el "asesino de abejas") se alimentan en gran medida de abejas domésticas; los reduvidos en Tailandia depredan a Trigo na y otros reduvidos imitan las Trigona de América Central. ¿Cuál es la ventaja de las abejas como presa? Las abejas vuelan a ciertos sitios para buscar alimento y revolotean en frente de las flores antes de aterrizar, ins peccionando su calidad, las feromonas coespecíficas de marcado o las características que han aprendido a asociar con la recompensa alimenticia. Cuando están revolotean do, pueden ser atrapados por los chinches asesinos, de masiado lentos para atrapar moscas.
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Ascalapha odorata (B ruja negra, BIack Witch) C. L. Hogue y D. H. Janzen
Asca/apha odorata (Noctuidae) (jig. 11.8) es común en las tierras bajas y a elevaciones medias del Neotrópico, y a veces se ve atraída por las luces en las calles y casas. Es un visitador nocturno común en los bananos y en otros cebos de frutas en putrefacción y se le puede encontrar por la noche en lo alto del dosel, alimentándose en las picaduras de las frutas maduras hechas por los vertebrados al alimentarse. A menudo, sale repentinamente durante las horas del día por debajo de so bresalientes de roca, desde adentro de árboles huecos y desde otros lugares sombreados de descanso (donde re posa solitariamente). Debido a su gran tamaño y a su apariencia oscura y similar a un murciélago, a menudo llama la atención y despierta sospechas. Es considerada por los supersticiosos como un presagio de muerte y en México se conoce como "la mariposa de la muerte" y "miquipapalotl" (Nahuatl: miqui, "muerte", "negra"; paplotl, "mariposa"). En la Península de Yucatán, su hábito de entrar en las casas es la base para el nombre maya "x-mahan-nail" (mahan , "pedir prestado"; nail, "casa"). Entra en las casas tanto para alimentarse de frutas como para descansar a la sombra durante el día. Los adultos son de un tamaño bastante variable pero, por lo general, tienen una envergadura de alrededor de 1 5 cm . Las hembras son un poco más grandes y se les reconoce por su color generalmente más claro y por una franja transversal blanca que atraviesa las alas desde las anteriores a las posteriores. Por otro lado las superficies dorsales de las alas de ambos sexos son pardo oscuras, con líneas delgadas ondulantes o en zigzag y conspicuas manchas en forma de ojos cerca de la orilla principal del ala anterior (más pequeña) y el ápice posterior del ala trasera (más grande y doble). El cuerpo es pardo oscuro uniforme y no tiene crestas de escamas. Otra característica típica en
699
INSECTOS
Fig . 11.8 Ascalapha odorata: Adulto sobre una luz negra; la muesca en el ala izquierda superior es lÍpica del daño causado por pájaros (los abejones grandes son Meloidae atraídos a la misma luz negra). Julio de 1980. Parque Nacional Santa Rosa, provincia de Guanacaste, Costa Rica (foto D.R. Janzen).
el color es un resplandor violeta iridiscente que se puede ver con una luz oblicua; esto es mucho más evidente en la hembra por ser el color de fondo más pálido. La larva ha sido descrita una cantidad de veces. En la madurez es muy grande, alcanzando una longitud de más de 6 cm y proporciones bastante gruesas. En el cuarto segmento (el primer segmento del abdomen) es más ancha y hacia atrás remata bruscamente en punta. El color de fondo es gris o pardo grisáceo y fuertemente manchado de negro. Hay una franja ancha longitudinal, mediodorsal y de color gris claro que se expande en un área subtriangular en el décimo segmento del cuerpo. También hay una franja lateral onduÍatoria e interrumpida a través de los espiráculos. La cabeza es completamente negra o puede ser pardo negruzca dorsalmente. Aunque hay un registro de Ficus carica (Moracea), las plantas hospederas de las orugas probablemente son varias leguminosas: Mora oleifera , Cassia fistula, Gymnocladus dioica (Caesalpinaceae), A cacia decurrens, Pithecellobium unguiscate y Pithecellobium saman (Mimosaceae). Probablemente se alimente de muchos otros géneros. C. L. Hogue una vez crió orugas en Los Angeles en la exótica A cacia dealbata, pero se produjeron adultos de tamaño inferior. Las orugas se alimentan durante la noche y descansan durante el día, generalmente en las depresiones de las cortezas de los árboles; en este microhábitat el patrón es especialmente críptico. La pupación ocurre en la hojarasca, en horquetas entre ramas grandes y en grietas de madera en descom posición. Una característica extraordinaria de esta mari posa nocturna es su hábito "migratorio". Cada año en los Estados Unidos, adonde no tiene una población reproduc- . tora (con probables excepciones locales en las porciones extremas del sur), aparece en localidades esparcidas. Por lo general, los ejemplares son machos desgastados que aparecen regularmente en Los Angeles, San Francisco y aún en Nueva York, Minneapolis y el sur de Canadá. El libro de mariposas nocturnas de Holland menciona que un ejemplar fue capturado en Colorado durante una tormenta de nieve el cuatro de julio. La mayoría de tales incidentes ocurren a fines del verano y en el otoño (de agosto a octubre) e indican un movimiento radial o hacia el norte a
700
partir de las áreas de reproducción en México o probable mente más hacia el sur. No se ha hecho ningún trabajo experimentBl para determinar las rutas migratorias. Mien tras que tales movimientos son llamados de "migración" por los entomólogos, no hay ninguna evidencia de que las brujas negras atrapadas al norte de Estados Unidos no sean otra cosa que ejemplares extraviados, muy lejos de su hábitat normal. En las tierras bajas de Costa Rica, los adultos de esta mariposa nocturna están presentes durante todo el año, pero son mucho más conspicuos durante los meses de lluvia. En San José se les encuentra alrededor de las luces
de las calles y a veces, durante la época lluviosa, decoran el interior de la concha acústica del Parque Central. A. odorata aparece en mayores concentraciones en frutas en descomposición en el suelo en el Parque Nacional Santa Rosa que en el bosque pluvial perennifolio del Parque Nacional Corcovado ry.¡. Hallwachs, como pers.). Durante la época seca, en el bosque caducifolio del Parque Nacional Santa Rosa, los adultos de A. odorata se trasladan a los lechos secos y sombreados de los riachue los donde muchas especies de árboles casi siempre verdes mantienen la humedad alta y la temperatura baja. Las mariposas nocturnas descansan en las grietas oscUras entre grandes rocas y salen de noche para alimentarse de los higos caídos en los lechos de los riachuelos. Estos adultos probablemente contribuyan sustancialmente a la próxima generación en el nuevo follaje, pero, la repentina aparidón de individuos nuevos en el cebo de frutas durante este tiempo sugiere que algunos pasan la época seca en estado de pupa. Su gran tamaño, su estado general de alerta durante el día y la noche, la habilidad para volar rápidamente en el momento en que son molestadas, la fortaleza de su cuerpo, la presencia en la estación seca y la búsqueda activa de los adultos por alimento de alta calidad, sugieren que las brujas negras pueden tener ciclos de vida medidos en meses, en lugar de semanas. Al igual que muchos otros noctuidos que fácilmente llegan de noche a los cebos de frutas en descomposición, la bruja negra puede llegar en grandes cantidades a las frutas, mientras que rara vez aparece en las luces incan descentes, en las fluorescentes, o las luces negras a sólo unos diez metros de distancia. Los adultos también pueden entrar en una casa bien iluminada, ignorando las luces y volando directamente hacia los bananos en descomposición para alimentarse. Cuando terminan o son interrumpidas, estas mariposas nocturnas pueden volar directamente hacia afuera de este microhábitat bien ilu minado. La especie pertenece a la familia de mariposas nocturnas (Noctuidae) y se coloca entre las Erebinae, una de las subfamilias "cuadrificadas" (c0n una evidente vena media dividida en cuatro ramas en el ala posterior), junto con Catocala y con la mariposa nocturna con la mayor envergadura de todas en el mundo, Thysania agrippina, la "mariposa nocturna con alas de ave" o la "bruja blanca". La especie se conocía como Erebus odora en la literatura anterior y ta�bién recientemente como Otosema
odorata.
DESCRIPCION DE ESPECIES
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1 3 :65-66.
Atta cephalotes (Zompopas, Leaf-cutting Ants) G. C. Stevens Las zompopas (las especies A cromyrmex yAtta) (fig. 11 .9) pueden encontrarse a lo largo de Costa Rica en los
bosques por debajo de 2.000 m de altura. Los hormigueros subterráneos de Atta cephalotes pueden verse como grandes áreas descubiertas con salidas separadas hasta por 50 m una de otra. Estos grandes hormigueros pueden contener hasta cinco millones de obreras, pasando desde la "mínima" más pequefia (2 mm de longitud) hasta el soldado más grande (hasta 20 mm de longitud), con las obreras medias (como de 1 0 mm de longitud), que son las más conocidas para el observador casual. Son las obreras medias las que recolectan la mayor parte de las hojas. Las mínimas se ocupan especialmente de las funciones inter nas, como hormigas nodrizas y como cuidadoras en los cultivos de hongos.
Fig. 11 .10 Hormigas Azteca aprisionando un macho deAtta cepllaJota contra la pantalla de unaluznegra en donde estaban forrajeando, Parque Nacional Santa Rosa, provincia de Guanacaste. Costa Rica, mayo de 1980 (foto D. H. Janzen).
Las zompopas cultivan un hongo en el material de las hojas que recogen. Este hongo ya no tiene la habilidad de producir esporas, haciendo difícil sino imposible la colocación taxonómica de la forma adulta. El hongo es un basidiomicete, posiblem ente Leucocoprinus (o Leucoagaricus) gonogylophora (Martín 1 969). En los hormigueros el hongo apar�e como una estructuraespon josa, similar al an, que alcanza un diámetro entre 1 5 y 30 cm. Las colonias maduras pueden tener varios cientos de estos cultivos de hongos con complejos túneles que los interconectan. Las partes recién cortadas de las plantas son traídas a la colonia por las forrajeadoras y entregadas a las obreras mínimas que limpian y raspan su superficie. Se cree que esta limpieza y remoción de la cutícula acelera el creci miento del hongo y de bacterias extraflas. Entonces las obreras mínimas cortan y mastican las partes vegetales en pedazos pequefios mientras afiaden saliva y materia fecal para formar una masa pegajosa. Esta masa luego se afiade al cultivo del hongo y varios racimos de micelio del hongo son colocados sobre ella. Entonces, se agrega más materia fecal al cultivo y otras hormigas continúan agregando gotitas fecales de vez en cuando. El hongo crece rápidamente en el nuevo sustrato y cuando se ha conver tido en una estera compacta las hormigas recogen las puntas hinchadas de las hifas (gongilidios) como alimento (Quilan y Cherrett 1 977 , 1 978; Weber 1 966, 1972; Wilson 1 97 1). En culti vos de laboratorio, el hongo de las hormigas
p
Fig . 11.9 Atta cephalotes: a) Uevandoun fruto inmaduro deLonchocar· pus, de 1 5 mm de largo, hacia su rudo. b)trillo bien banido en un mantillo del bosque y honnigas llevando pedazos de hojas frescas (ver obrera diminuta montada sobre un trozo de hoja en el centro de la foto). Parque Nacional Santa Rosa, provincia de Guanacaste. Costa Rica (fotos D. H. Jamen).
no crece bien en competencia con otras especies de hongos
701
INSECfOS
y bacterias. Cuando se aflade nitrógeno libre al medio de cultivo, aumenta la tasa de crecimiento. El hongo carece de un complemento completo de enzimas proteolíticas
(Martín y Martín, 1970 a, b; Martin et al. 1975) y sin estas
enzimas crece muy despacio en un medio sin nitrógeno libre, como en las hojas recién cortadas donde el nitrógeno está ligado en polipéptidos, que el hongo obtiene de la materia fecal de las honnigas (ésta contiene los veinte aminoácidos). Lacoevolución del hongo y de la honniga es aún más compleja. Los gongilidios del hongo recogidos por las
honnigas son ricos en enzimas proteolíticas y éstas no están disponibles para la digestión de la materia fecal por parte del hongo mientras no sean defecados por las honni gas (Boyd y Martin 1975). El sistema digestivo de las honnigas ha evolucionado de tal fonna que no puede des componerlas. Entonces, las honnigas simplemente mueven las enzimas del hongo desde las áreas del cultivo donde se encuentran en exceso hasta las áreas donde tienen poco abastecimiento. Para comenzar una nueva colonia, parte del hongo debe estar presente en fonna de inóculo. Este pequeño pedazo de hongo es transportado en el saco bucal de la reina fundadora cuando deja la colonia en su vuelo nupcial. Estos vuelos ocurren como 30 min antes de las primeras luces del amanecer en varias noches consecutivas al comienzo de la estación lluviosa en el Parque Nacional Santa Rosa. Los reproductores vírgenes dejan la colonia en grandes números y vuelan muy alto para aparear. Una colonia simultáneamente produce machos (jig. 1 1 .10) y
hem bras reproductoras. Se cree que las hem bras aparean de tres a cinco veces. Después de que la reina fundadora ha apareado, regresa al suelo y comienza a buscar un sitio para empezar el honniguero. Parece que hay una mayor supervivencia entre las reinas que cavan sus nidos cerca de la base de los árboles, posiblemente como una fonna de evitar la depredación de los vertebrados excavadores. La mortali dad en esta etapa es casi del 90 %. La principal causa de muerte es el ataque de un hongo. Este no es el hongo que la reina lleva consigo, sino una clase que constituye una amenaza para muchos insectos y al cual la reina es muy susceptible en este momento, ya que no tiene obreras que la mantengan limpia. Después de seleccionar un sitio para el honniguero, la joven reina cava un túnel angosto de 1 0 cm de profundi dad con una pequeña cámara en el extremo. Es aquí donde
zan a recoger hojas para el hongo. En 3 ó 4 aftos, la colonia es tan grande como cualesquiera de las colonias maduras
del bosque, aunque, la producción de reproductores puede ser menor. Hay infonnes de colonias de Atta que viven por más de 20 afios pero parece que en el Parque Nacional Santa Rosa no viven más de 7 u 8 afios. Las colonias adultas de Atta contribuyen al ciclo de los nutrimentos en el bosque tropical seco, siendo uno de los principales movedores de sustancias nutritivas en el sistema (Lugo et al. 1 973). El hongo gastado que se
desecha fuera del honniguero, o los honnigueros abando nados, proporcionan una fuente alimenticia para muchos microorganismos e insectos carroñeros. No todas las especies de plantas, en los bosques del Parque Nacional Santa Rosa, son recolectadas por Atta cephalotes, pero más de ochenta especies son recogidas durante el período de un año (Hubbell et al., 1979). Además se está comenzando a explorar la complejidad sobre las preferencias de estas honnigas. En este mo mento, se conoce muy poco acerca de la composición química de las plantas del área. Parece que las honnigas son muy específicas en su recolección de plantas y desa rrollan una exploración intensiva durante todo el año. Hay evidencias de que algunas honnigas individua
les buscan recursos específicos cuando salen de la colo nia. Experimentos de marcado y transferencia mostraron que los individuos pertenecientes a un rastro de un recurso pennanecían fieles a él cuando se les daba un escogi miento entre este recurso y otros. Los nuevos recursos siempre son procesados con precaución al principio y sólo después de unos días será el nuevo material aceptado gustosamente por las honnigas forrajeadoras. Hubbell et al. ( 1979) también han demostrado con experimentos de marcado que las obreras en una colonia de rastros múltiples tienen la habilidad de moverse entre
los rastros y por lo tanto no están limitadas a uno de los sistemas de rastreo o a los lados de la colonia. Se desconoce como es que las obreras están distribuidas entre los rastros. La hipótesis vigente, en estos estudios, es que de alguna fonna las honnigas optimizan la tasa de creci miento del hongo. Esto supone que la actitud de la colonia está relacionada con la cantidad de hongo que produce. En la actualidad se está experimentando para detenninar si las
honnigas en efecto seleccionan el material vegetal que acelera o realza el crecimiento del hongo. Se ha sugerido
comienza su cultivo, al que alimenta con sus propios huevos y excremento. Sólo después de que el cultivo va progresando, intenta criar obreras. Si en esta etapa la reina
(Littledyke y Cherrett 1976) que el hongo no es su única fuente de alimento. Los rastreadores radiactivos en las hojas aparecen rápidamente en la boca y en el tracto digestivo de las honnigas forrajeadoras. Esto sugiere que
más hongo para comenzar de nuevo. La reina permanece bajo tierra en las 4 ó 5 semanas siguientes sin agua ni alimento. Allí cuida el cultivo, se mueve lo menos posible y espera hasta que maduren sus crías. Después de 4 ó 5 semanas aparecen las primeras obreras que comienzan a
las hormigas están tomando los jugos de las plantas y el hongo podría ser empleado sólo para suministrar otra fuente de carbón, la celulosa. Si este fuera el caso, posible mente las hormigas no dependen sólo de la tasa de creci miento del hongo. Sobre este aspecto hay alguna evidencia en el campo. Varias veces durante el año (más común
llega a perder el cultivo morirá, ya que no puede obtener
limpiarla y a cuidar el cultivo. En esta etapa, la entrada de la colonia pareCe un pequeño volcán como de 8 cin de largo. Las obreras, confonne aumenta su número, comien-
702
mente al comienzo de la -época lluviosa) las honnigas recogen un gran número de fragmentos de hoja que no
-
DESCRIPCION DE ESPECIES
incorporan a los cultivos. P osiblemente estas hojas sean
característico (varias heptanonas metiladas). El género se
recogidas sólo por los jugos que contengan. Se necesitan
encuentra sólo en el trópico del Nuevo Mundo donde es un
estudios más cuidadosos acerca del número de reproduc
miembro agresivo y conspicuo de hormigas que anidan en
tores producidos dependiendo de varios hábitos de forra jeo o de varios ambientes.
los árboles. Las colonias, generalmente, mantienen tra bajadoras polimórficas y las mayores tienen cabezas en forma de corazón. Muchas especies del género son extre
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Direct inges
tion of plant sap from cut leaves by the leaf-cutter ants
Atta eephalotes (L.)
and
Aeromyrmex oetospinosus Bull. Ent. Res. 66;
madamente difíciles de diferenciar a menos de que estén presentes los reproductores. Las hormigas
1 1 . 10)
especies de árboles que tienen riudos o tallos frescos huecos o troncos donde pueden cuidar las poblaciones de varias especies de chinches harinosos (pseudococcidae). Estos chinches les proporcionan a las hormigas azúcares, varias vitaminas y aminoácidos. En Costa Rica,
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lasAzteca
que anidan en los tallos y troncos, por lo general, se asocian a los árboles Pithecellobium saman, Triplaris americana, Cocoloba caracasana , Terminalia lucida, Cordia allio dora y a varias especies de Cecropia.
(Reich . ) (Forrnicidae , Attini) .
205- 17 .
Azteca (jig.
parecen, en gran parte, restringidas a aquellas
Ocasionalmente
Azteca
construye hormigueros ex
ternos de cartón, un material que hacen a partir de las fibras y secreciones de las plantas. Las especies de
Azteca
que
construyen estos hormigueros que, a menudo, son extre madamente grandes, son mucho más comunes al sur de Costa Rica. Por ejemplo, en la cuenca central norte del
Amazonas, las especies de Azteca (probablemente Azteca
chartifex)
construyen hormigueros de cartón en los tron
cos de los grandes árboles del bosque. Estos hormigueros a menudo alcanzan
2
1
m de ancho y una longitud de más de
m. En esas regiones, estas hormigas son análogas en el
Nuevo Mundo a las hormigas
Crematogaster que también
hacen hormigueros de cartón en el Viejo Mundo (en los trópicos pluviales africanos). Estas enormes colonias supuestamente tienen un gran efecto en las poblaciones de insectos locales y, por lo tanto, también indirectamente en las poblaciones locales de plantas, aunque esto no ha sido investigado. Todas las
Azteca
que viven dentro de las
cavidades de las plantas utilizan materiales acartonados para modificar y dividir sus hormigueros. Parece probable que el hábito de construir grandes nidos externos de cartón es simplemente una extensión extremada del uso general del cartón para modificar sus hormigueros. Dennis Leston, con frecuencia, ha argumentado que las comunidades de hormigas tropicales típicamente tienen una distribución en mosaico de las áreas de forrajeo de las colonias, determinadas por la presencia de numero sas especies agresivas . Las especies Azteca en el Neo trópico contribuyen a la distribución en mosaico de las colonias a! impedir agresivamente que muchas otras espe cies construyan sus nidos cerca de sus colonias. Las obreras Azteca cortan los hormigueros en los tallos de otras
Azteca (Hormiga Azteca, Azteca Ants, Cecropia Ants) C.R.Carroll
Azteca
es un género de Dolichoderinae, una subfa
milia de hormigas fácilmente reconocidas por su olor
especies y destruyen sus contenidos aunque, a menudo, no se apropian del tallo como parte del hormiguero de la colonia. Esta agresividad es fácilmente verificada por medio de simples experimentos. Por ejemplo, yo colonicé diez hormigueros de pajillas artificiales con las colonias completas de la hormiga
Pseudomyrmex gracilis,
que
anida en los tallos, y coloqué los nidos en un radio de 20 m 703
INSECfOS
de una gran colonía Azteca que estaba anidando en el tronco de un gran árbol Cocoloba caracasana. En una semana las obreras Azteca habían destruido nueve de los diez honnigueros, rechazando las pajillas control sin hormigas:. Las hormigas Azteca incluso pueden excluir a los mutualistas de sus plantas hospederas. Por ejemplo, aunque P se udomyrmex·,triplaridis es una especie agresiva que se asocia oltligatoriámente al árbol ribereño Triplaris americana, se ve desplazada o impedida de entrar en los Triplaris jóvenes cuando estos árboles se encuentran cerca de las grandes colonias de Azteca. Aunque el gran tamafl.o de la colonia y el compor tamiento agresivo pueden ser una ventaja para desplazar a otras hormigas potencialmente competidoras, también tienen desventajas. El comportamiento agresivo repre senta un escape de calorías para la colonia sin ninguna recompensa forrajera inmediata. Curiosamente las obreras Azteca rara vez roban las crías de otras hormigas aún cuando han abierto un hormiguero y las crías están dis ponibles. El gran tamaño de la colonia, junto con el comportamiento agresivo, pueden resultar en un despla zamiento más exitosode las otras hormigas,pero la recom pensa de nutrimentos y calorías a largo plazo debe ser grande si la estrategia va a ser exitosa. Ya que las Azteca cuidan a los chinches harinosos por sus secreciones azucaradas, estas hormigas han asegurado una fracción de sus necesidades calóricas y esto indudablemente sub venciona parte del costo energético del comportamiento agresivo. Además de los costos energéticos del tamaño de una colonia grande y del comportamiento agresivo, otra desventaja potencial proviene de la depredación de los hormigueros. Una colonia Azteca representa un gran re curso para cualquier animal capaz de superar las defensas de la colonia. Los pájaros carpinteros son depredadores importantes de las colonias de Azteca. En los sitios ribereños en la provincia de Guanacaste, el gran pájaro carpintero P hloeoceastes guatemalensis con frecuencia destruye las colonias de Azteca que anidan en los árboles pequeños. Por ejemplo, en una localidad ribereña las colonias fueron atacadas en once arbolitos de Pithecello bium saman cuyos tamaños variaban entre 4 y 15 m. Hasta
un 80 % de los tallos previamente ocupados habían sido destrozados y las cicatrices viejas indicaban que los árboles habían sido destruidos por pájaros carpinteros en años anteriores. Los árboles de Cecropia en las tierras bajas tienen una relación mutualista con varias Azteca. Estos árboles,por lo general,tienen una o más cicatrices en cada sección de internudo hueco causadas por los ataques de pájaros carpinteros.
Las colonias de otras especies que anidan en los árboles y que tienen pequefl.as subunidades de la colonia esparcidas en la vegetación son atacadas con menor fre cuencia por los pájaros carpinteros. Probablemente, la razón sea que estos hormigueros tan dispersos representan un recurso que requiere de un gran esfuerzo de la búsq ueda
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y sólo da recompensas pequefl.as. Sin embargo, conforme desaparecen las fuentes alternativas de alimento para los pájaros carpinteros durante la estación seca en el bosque caducifolio, aumentan los ataques a las hormigas que anidan én los tallos. En los bosques secos estacionales de la provincia de Guanacaste, hay un aumento significativo en la proporción de ataques sobre las hormigas que anidan en los tallos en las tierras altas durante la estación seca. La proporción de ataques en los bosques ribereños no cambia con la estación. La alta frecuencia de ataques de los pájaros carpinteros en los grandes hormigueros de Azteca parece
que tiene algunas consecuencias para la coexistencia entre ésta y otras especies de hormigas. En Cordia alliodora, los nudos huecos con frecuencia pueden ser colonizados por muchas especies diferentes de hormigas que anidan en los árboles. Sin embargo,Azteca y la hormiga acorazada (una especie de Paracryptocerus) son los habitantes más fre cuentes y es muy probable que las hormigas estén aso ciadas obligatoriamente al árbol. En los bosques de las
tierras bajas de Guanacaste,aproximadamente 30 % de los nudos verdes y vivientes de Cordia tienen Paracryptoce
rus. mientras que en los bosques ribereños y muy húmedos tropicales de la vertiente del Atlántico,la tasa de ocupación baja a menos del 5 %. En las dos últimas localidades. las hormigas Azteca ocupan 23 % de los nudos de Cordia. Tienen una preferencia especial por los nudos terminales tiernos y aunque estos nudos tienen más campo interior y son buenos sitios de alimentación para los chinches
harinosos, también son los que los pájaros carpinteros abren con más frecuencia. En Finca La Selva,es difícil en contrar más de unos cuantos de los nudos terminales de los grandes árboles de Cordia que no hayan sido abiertos por los pájaros carpinteros. Así, mientras que Azteca controla exitosamente los mejores nudos para la nutrición de los chinches harinosos, el resultado es el aumento de depredación por los pájaros carpinteros. En el grado que éstos disminuyan la tasa de crecimiento y el tamaño de la colonia de las agresivas hormigas Azteca, debería favorecer la coexistencia con otras hormigas que anidan en los nudos interiores. Esta hipótesis es difícil de probar en una forma rigurosa ya que es casi imposible encontrar
grandes árboles de Cordia que estén libres del considerable daño de los pájaros carpinteros. Aparentemente, las jóvenes reinas Azteca tienen una tasa de mortalidad alta durante las primeras etapas de la fundación de la colonia. La frecuencia de las reinas colonizadoras jóvenes deAzteca y P aracryptocerus sigue el mismo patrón estacional. En los bosques secos de Gua
nacaste, por ejemplo, su abundancia máxima ocurre durante los dos primeros meses de la estación lluviosa. De una colección de muestras de sesenta y dos reinas jóvenes de Azteca y Paracryptocerus en los nudos de Cordia, se obtuvo los siguientes porcentajes de reinas vivas y muer tas. En Guanacaste, 25 % de las reinas Azteca jóvenes, así como el 52% en Finca La Selva en las tierras bajas del Atlántico, respectivamente, estaban muertas. Sólo se elk contraron reinas vivas de Paracryptocerus. Si la mayoría
DESCRIPCION DE ESPBCIES
de las reinas jóvenes liberadas de una colonia fallan en establecer exitosamente una nueva, entonces podríamos esperar que las coloni,,:s de Azteca �ompen an esto,pro duciendo grandes canudades de remas colomzadoras. Este no parece ser el caso, ya que sólo el 33 % d� los nudos de Cordia contienen reinas Azteca aladas, mientras que en tales nudos el 53 % contiene reinas aladas de Paracrypto cerus. Esta situación es similar a la de otra hormiga agresiva común en Costa Rica �ue tiene hormigu�ros arbóreos, Crematogaster brevispIMsa. Estas hormigas también tienen una alta tasa de extinción en las nuevas colonias y, sin embargo, las colonias no llevan la producción total de reinas potenciales a un máximo.
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Comparadas con otras especies de hormigas, las especies altamente agresivas pueden tener u�a tasa de mortalidad excepcionalmente alta en las colomas peque ñas. Tal vez la razón sea que el alimento que regresa con el esfuerzo de forrajeo de cada obrera sea extraordina riamente bajo y por eso las colonias pequeñas de las especies agresivas, con frecuencia �n aventajadas e� el . alimento por otras especies más efiCientes. SI esto es cier to, esperaríamos una fuerte selección sobre los sigui�ntes . , rasgos. En general, las especies agr�l�as debenan asl�ar más energía y alimento para el crecimiento de la co oma y no para su multiplicación a través de la produccló� de . reinas. En contraste con otras especies de hormigas, deberíamos esperar que la producción de nuevas reinas se retrase hasta que la colonia. se aproxime al máximo esperado. También esperaríamos encontrar una fuerte selección por los rasgos que disminuyan el traslape compe titivo del alimento con otras especies. En el caso de las grandes colonias de especies agresivas, esto se logra abiertamente destruyendo los hormigueros de otras espe cies de hormigas. En el caso de las colonias pequeñas de especies agresivas,la disminución del traslape de alimento se logra cuidando los chi�ches harino�os dentro e las cavidades de la planta. SI no hay chmches harmosos disponibles,entonces las pequeñas fuerzas de obreras de la colonia incipiente deben enfrentarse a una fuerte compe tencia difusa de las colonias de otras especies en la vecindad. Así, la presencia o ausencia de los chinches harinosos en la etapa de la fundación de la colonia puede ser el factor más crítico en la supervivencia y el sub siguiente ajuste de la colonia.
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Carroll, C. R. 1979. A comparative study of two ant faunas: The stem-nesting ant communities of Liberia, West Africa, and Costa Rica, Central America. A m. Nat. 113:551-61. Emery, C. 1894a. Estudios sobre las Hormigas de Costa Rica. Ann. Mus. Costa Rica, pp. 45-64. 1894b. Studio monografico sul genere Azteca Forel. Mem. Acc. BoLogna 3: 119-52. ---o
Bittacus banksi (Bitácido, Bittacid,
Hanging Fly) G. W. Byers Tres géneros de Bittacidae (InsectalMOOQptera) se encuentran enCostaRica: B ittacus, KalobittllCusy Pazius. La única especie medianamente común es lUBlu:us banlcsi Esben-Peterson, que se encuentra a lo la9 _ la costa occidental de México, en Yucatán y en la mayor parte de las tierras bajas de América Central. Los siguientes ca mentarios pertenecen a Bittacidae en general,porque de las nueve especies enCostaRica(1980),seistodavíano tienen nombre ni se han descrito. No tenemos observación alguna acerca del comportamiento de ninguna especie,casi no hay información detallada del hábitat y ningún conocimiento de las formas inmaduras de ·trualquier especie centro americana Los bitácidos adultos se encuentran en la hierba o en el crecimiento herbáceo bajo y sombreado, pero a menos de que se les busque en estos hábitats, probableme�te sean vistos por la noche alrededor de las luces. Son msectos medianamente grandes con el abdomen delgado y largo, las patas largas y cuatro alas alargadas con muchas venas y a menudo hialinas e iridiscentes. Bittacus incluye las especies más grandesJy, robustas, B. banlcsi (fig. 11.11) tiene cerca de 22 mmde,i(!)l)gitud total con una envergadura de aproximadarnente'45 mm. En descanso, las especies de Bittacus doblan las alas &'10 largo del abdomen. La única especie conocida de Pazius es grande pero más delg_ cerca de 25 mm de largo y. 37 mm de envergadura. Las especies de Kalobittacus tienen sólo como 13 mm de longitud con una envergadura de 32 mm; descansan con las alas extendidas hacia los ladosllaas.l)atas terminan en una única garra grande que con el último �gmento del tarso se dobla hacia atrás contra la parte más'basal del tarso para formar un apéndice raptorial. A vec e&se!;ven los bitácidos llevando a sus presas de insectos agarratlosr.en una de las patas traseras, ya que éstas son las que.eoJl1más frecuencia se utilizan para capturarlas. El bitácido se alimenta insertando'su picordelgado (una prolongación de la cabeza que tiene mandl'bulas en forma de tijera en la punta) en la presa y consume su contenido dejando el exoesqueleto vacío. Los bitácidos son lentos y torpes en el vuelo, dando un poco la impresión de un gran zancudo con un par de alas extra. Cuando no están volando, se suspenden de una ramita o de la orilla de una hoja, generalmente por medio de las patas anteriores y medias. Cuando se les sorprende, por lo general vuelan sólo unos pocos metros y regresan a descansar en la vegetación baja (eso es,probablemente no vuelen hacia arriba,a los árboles que están sombreando su hábitat). Los machos ofrecen a las hembras insectos presa como banquete nupcial. También pueden everter dos vesículas redondas de color pálido que dispersan fero monas desde la parte posterior del abdomen para atraer a las hembras a distancias hasta de varios metros y luego ofrecen la presa nupcial. Kalobittacus y Pazius son activos 70S
INSECTOS
Fig. 11.11 Billacus banksi: a) Adulto descansando (luz negra): ver tarsos posteriores totalmente extendidos. b) Adulto consumiendo una mOlca ' pequeña atrapada co� luz negra; ver tarsos posteriores recurvados y en posición de asir su víctima. Parque Nacional Santa Rosa, Provincia de Guanacaste, Costa Rica, Juma de 1980 (fotos D. H. Janzen).
principalmente durante el día, mientras que Bittacus es particularmente nocturno y puede ascender al follaje de los árboles por la noche. Hasta donde se sabe, las larvas de los bitácidos son terrestr�s y saprófagas, alimentándose sobre todo de insec
Blaberus giganteus (Cucaracha, Giant Cockroach, Giant Drurnrner, Cockroach of the Divine Face) y Xestoblatta hamata (Cucaracha)
tos muertos. Se mueven lentamente buscando alimento por la superficie del suelo y a veces se les captura en trampas por la noche. En parte tienen la apariencia de orugas blancuzcas sucias con proyecciones carnosas y ramifi cadas desde la mayoría de segmentos del cuerpo. A menudo, estas proyecciones están incrustadas con tierra colocada en ellas por las larvas. Los registros de bitácidos en Costa Rica son princi
Las cucarachas Blattaria son muy variadas en cuanto al comportamiento, a la ecología y a la fisiología, sin embargo, la clasificación más elevada está bien esta blecida y las relaciones filogenéticas resueltas. Por lo tanto, el grupo se presta a los estudios comparativos y evo lutivos. De las aproximadamente cuatro mil especies de
palmente de las tierras bajas del Pacífico y con menos fre cuencia de los ambientes montañosos. Probablemente
Bittacus y Kalobittacus se encuentren en todo el país, pero, hasta el momento, Pazius sólo ha sido registrado en Gol fito (pero se extiende a través de Panamá hasta el noroeste suramericano). Hay registros de colección de cada mes desde mayo hasta setiembre, con un pico de abundancia bien definido en julio en los tres géneros. Se solicita a los lectores que registren sus observaciones y colecten ejem plares de estos insectos hasta donde sea posible y que los pongan a la disposición de los taxónomos de Mecoptera.
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C. Schal
cucarachas descritas, un porcentaje muy bajo comparte el domicilio del hombre. La gran mayoría se encuentra en los trópicos donde en algunos hábitats, no se han descrito las especies más abundantes (Fisk y Schal 1981). Al igual que otros animales y plantas, están experimentando una reducción en su ámbito y posiblemente también su extinción conforme el hombre amplía su penetración en los bosques tropicales. He escogido presentar un enfoque comparativo de dos especies costarricenses. El lector debe tener en mente que aunque la literatura de la fi1tiología y del comporta-
DESCRIPCION DE ESPECIES
Fig. 11.12 a) 8laberus gigan teus, alimentación de adultos. b) Xesto blatla hal7UJta, aglomeración de adultos. Finca La Selva, Distrito de Sarapiquí, Costa Rica (fotos, C. Schal).
miento basada en los estudios de laboratorio es bastante grande, los datos ecológicos de campo son escasos y limitados a los hábitats naturales cerrados como cuevas, troncos huecos y madera en descomposición. Blaberus giganteus (=B. colosseus) es una cucara cha grande (jig 1 1 .12 a) que ha sido colectada amplia mente en las siete provincias de Costa Rica. Ella y su
pariente cercano Archimandrita sp. probablemente sean, por peso, las cucarachas más grandes del Neotrópico. B. giganteus es un insecto nocturno que a veces se encuentra en las luces artificiales. En la estación experimental de Finca La Selva, en La Pacífica y en Santa Rosa, en Guanacaste, se le encuentra generalmente en los árboles huecos compartiendo este hábitat con murciélagos, zari70 7
INSECTOS
güeyas y diversos artrópodos. Dentro del árbol, las cucara chas se estratifican verticalmente a lo largo de gradientes micrometeorológicos. Las pequeftas ninfas se encuentran en el excremento de los murciélagos en la base de los árboles. En las noches son activas sobre el suelo en las secciones húmedas expuestas, pero, durante el día, se retiran a la parte más seca y protegida del sustrato. Son expertas en excavar (Crawford y Cloudsley-Thompson 1971), un comportamiento de un valor adaptativo impor tante en vista de las incursiones periódicas de hormigas arrieras a estos árboles. Los estadías más grandes se en cuentran más alto en el árbol y los adultos ocupan perchas sobre ellos. Tanto los adultos como las ninfas grandes se esconden durante el día en las grietas en la pared interna del árbol. Los machos de B . giganteus muestran un intere sante comportamiento hacia los olores atrayentes. Los machos participan en combates agnósticos progresivos y aumentan la búsqueda en el piso de la jaula, cuando se introduce una hembra virgen sexualmente receptiva. Este comportamiento puede relacionarse con la estratificación ecológica en los grupos de edades. Ya que las ninfas se encuentran debajo de los machos adultos, una hembra que acaba de mudar probablemente se aproxime al macho desde abajo. También, ya que el desove ocurre en el excremento, las hembras receptivas después de desovar se mueven hacia arriba desde la base del árbol. El macho aumenta la oportunidad de encontrar hembras receptivas al dirigir su búsqueda hacia abajo. No se sabe nada acerca de la variación diurna en los perfiles micrometeorológicos que puedan producir un flujo de aire direccional para realizar la comunicación química (como en los hábitats boscosos, Scha11982; ver abajo). El comportamiento social de B. giganteus ha sido examinado tanto en el laboratorio como en el campo (Gautier 1974 a, b; obs. pers.). La estructura social es plástica, describiendo una continuidad entre la territoriali dad y la jerarquía. A bajas densidades, la mayoría de los machos ocupan perchas sin caro bios temporales o espacia les. Conforme aumenta la densidad y disminuye el número de sitios preferidos sin ocupar, surge un sistema territorial y jerárquico con más machos que deambulan sin un sitio específico. A densidades aún mayores, los machos, las hembras y las ninfas grandes se agrupan juntos en áreas preferidas, dejando grandes regiones sin ocupar. Los machos de más alto rango se distinguen por su postura erecta y su agresividad.
territorios en esta especie conceden más éxito en el apareo al macho dominante, como en el caso de la cucaracha Nauphoeta cinerea (Schal y BellI982b). Contrastando con Blaberus. Xestoblatta hamatta (fig 11.12 b) es una cucaracha costarricense que reside en el bosque. Es similar en tamaño y apariencia aPeriplaneta americana aunque no se le ha encontrado fuera del bosque tropical. Al igual que Blaberus. esta especie muestra estratificaciones por edad y por sexo y altura (Schal1982). Las ninfas se encuentran en la hojarasca; los adultos migran desde aquí para ocupar perchas nocturnas en el sotobosque y después regresan al piso del bosque antes del amanecer. En un estudio intensivo, en la estación experi mental en Finca La Selva, encontré que los machos se orientaban por señales químicas (feromonas) emitidas por las hembras. Los datos acerca de las temperaturas y de los perfiles de vientos proporcionan evidencias de una co lumna ascendente de aire desde el sotobosque. Así, el transporte direccional de las moléculas de feromonas aca rreadas por el aire podría explicar la estratificación sexual observada con los machos, que ocupan perchas más altas que las hembras (Schal 1982). A diferencia de Blaberus. una cucaracha ovovi vípara que incuba internamente cerca de cuarenta huevos durante 60 días, la hembra ovípara Xestoblatta es una eficiente máquina reproductora, poniendo aproximada mente veinticinco huevos cada 8 ó 10 días. Las hembras Xestoblatta cuentan con dos clases de recursos alimenti cios además del hábito oportunista en la alimentación que les permite explotar "alimentos estacionales" (frutas, semillas, flores; Blaberus tiene un recurso alimenticio super abundante en el guano de murciélagos). Una fuente alimenticia es también la corteza desprendida de la leguminosa, Inga coruscans. En La Selva, las hembras marcadas regresan a los árboles exfolian tes de Inga a intervalos regulares bien correlacionados con las etapas tempranas del ciclo ovárico inmediatamente después del desove. El análisis químico indica que la corteza tiene un contenido bajo de nitrógeno y alto en lípidos. De aquí,!nga puede proporcionar reservas energéticas y materiales para que las hembras de Xestoblatta las utilicen en la vitelogénesis (para dotar reservas alimenticias a los huevos). Estos materiales se adquieren en los 4 días siguientes al desove. En otras etapas del ciclo ovárico, las hembras toman otros alimentos, dependiendo de su composición química; así prefieren los lípidos al comienzo del ciclo gonadotrófico, luego toman proteínas y seleccionan los carbohidratos antes del desove.
Las hembras sexualmente receptivas que pasan cerca de los grupos de machos rompen la estructura terri
Los machos proporcionan una importante fuente de
torial o jerárquica. El comportamiento agresivo se eleva y los machos se ocupan en el amontonamiento, una combi nación de exhibiciones sexuales dirigidas a la hembra y de actos "acrobáticos" dirigidos hacia otros machos. Estudios recientes han tratado de delinear el sistema
nitrógeno. Después de la cópula (en la cuarta noche del ciclo ovárico), el macho vierte el contenido de sus glándulas sexuales accesorias úricas dentro de su región genital y la hembra se alimenta de este material. El ácido úrico rotulado que se inyecta a los machos es recuperado
social de los machos con respecto a las correlaciones ontogenéticas y fisiológicas del comportamiento acrobático. Sin embargo, no se sabe si las jerarquías y los
en los huevos de la hembra después de copular; esto es, el material del padre es utilizado para el desarrollo de las ninfas (Schal y Bell 1982 a). La cantidad de ácido úrico
708
DESCRIPCION DE ESPECIES
tomado por las hembras y traspasado en los huevos de pende del estado nutricional de la hembra. Se recupera más . ácido úrico derivado del macho de las hembras con dIetas deficientes en nitrógeno que de las hembras con dietas altas en proteínas (Schal y Bell 1982 a). A diferencia de la mayoría de las cucarachas, las hembras Xestoblatta copulan repetidamente durante su vida adulta.La contribución de los ácidos úricos del macho a la hembra probablemente constituye un factor impor tante en la evolución de este sistema de copulación. Blaberus y Xestoblatta son muy diferentes en sus nichos ecológicos, sistemas de apareo, estructuras socia les requisitos nutritivos y en la morfología.Los bosques y pl taciones de Costa Rica contienen una gran diversidad de cucarachas: las miméticas de las avispas y los escara bajos de coloración brillante, las especies activas diurn�s,
�
las especies que se comunican acústicamente, las especIes semiacuáticas en las charcas efímeras de las bromelias, las especies que poseen defensas químicas dai'iinas, otras que comparten los nidos de las hormigas y termitas, los habi tantes de cuevas con antenas varias veces más largas que su· cuerpo, las especies aplanadas adaptad� para la vida . debajo de la corteza de los árboles y las espeCIes saltatonas que constituyen un serio reto para la variada he�etofauna del bosque que se alimenta de ellas. Reproducttvamente las cucarachas son representantes ovíparas, ovovíparas, vivíparas y partenogénicas que se adaptan bien a las clasificaciones de estrategias ecológicas de reproducción de las especies de selección r y K.
Crawford, C. S. ,and Cloudsley-Thompson, J. L. 1971. Concealment behavior of nymphs of Blaberus gigan teus L. (Dictyoptera: Blattaria) in relation to their ecology. Rev. Biol. Trop. 18:53-61. . Fisk, F. w., and Schal, C. 1981 . Notes on new specIes of epilamprine cockroaches from Costa Rica and Panama (Blattaria: Blaberidae). Proc. Ent. Soco Wash ington 83:694-706. Gautier, J. y. 1974a. Processus de différenciation de 1 'organisation sociale chez quelques especes de Blattes du genre Blaberus: Aspects écologiques et éthol ogiques. Doctoral diss. , University of Rennes. 1974b. Etude comparée de la distribution spa tiale et temporelle des adultes de Blaberus atropos et Blaberus colosseus (Dictyopteres) dans quatre grottes de Trinidad. Rev. Comp. Anim. 9:237-58.
---o
Schal, C. 1982. Intraspecific vertical stratification as a .. mate-finding mechanism in tropical cockroaches. SCI ence 215: 1405-7. Schal, C., and Bell, W. J. 1982a. Ecological correlates of paternal investment of urates in a tropical cock roach. Science, in press. 1982b. Determinants of dorninant-sabordinate interactions in males of the cockroach Nauphoeta cin erea. Biology 01 Behavior, in press. ---o
Blastophaga y otras Agaonidae (Avispita del Higo, Fig Wasp) D. H. Janzen. Las flores de los higos (Ficus spp.) son polinizadas por las avispas Agaonidae (Hymenoptera calcidoides parasíticas) de 1 ó 2 mm de largo. La familia Agaonidae en todo el mundo está dividida en muchos géneros (Wiebes 1979), aunque muchos de los miembros costarricenses son B lastophaga. Un ciclo de vida generalizada para Blasto phaga (cf. Janzen 1979a) es aquel donde una avispa hembra vuela a una especie de Ficus en particular en el momento en que tiene una c.osecha de higos inmaduros muy pequeños (llamados siconos en la literatura del higo). Cada uno de estos higos inmaduros es una esfera hueca. En realidad, el sicono esferoide es un receptáculo invaginado compuesto y gruesamente forrado con cientos de floreci llas pistiladas, cada una con un estigma receptivo bien desarrollado. La hembra entra a través de un hueco natural (ostiolo) en el extremo distal del higo. Sin embargo, el ostiolo está densamente tapado con escamas traslapadas (fig. 11.13 b) y ella tiene que empujar y abrirse camino a través del tapón. Después de que ha entrado, a veces una segunda o tercera hembra que trata de entrar muere pegada en el tapón. En el proceso de la entrada, la avispa exitosa se despoja de sus alas y probablemente de la mayor parte de polvo, de las esporas de hongos y de contaminantes bacterianos. El polen que transporta, no es removido porque está guardado en dos pequeñas bolsas de su tórax. El ajustado tapón de escamas en el ostiolo restringe la entrada a un pequeño número de hembras (aunque la entrada repetida a veces forma un túnel evidente a través del ostiolo, permitiendo la entrada de muchas hembras; Janzen 1979 b). Después de la polinización y el desove la hembra muere en el sicono. Una vez dentro del sicono, ella se mueve de estigma en estigma polinizándolos. Se cree que un solo grano de polen se usa para cada estigma . Al mismo tiempo de la polinización, ella escudriña el estilo con su aguijón. Si el estilo es corto, hace contacto con el ovario de un solo óvulo y pone un huevo alIado de éste. Si el estilo es tan largo que no alcanza el óvulo, no deposita ningún huevo. Sin em bargo, éstos son informes relativos, ya que un aumento en el número de avispas en el sicono puede conducir al desove en casi todas las florecillas femeninas. Algunas especies de agaónidas son parásitas del sistema, poniendo los huevos en la misma forma pero, sin polinizar las flores. Por lo tanto dependen de alguna otra especie de Agaonidae que polinice las flores en el higo joven (un higo en desarrollo que no sea polinizado es abortado por el árbol progenitor). Las agaónidas y sus parásitos (ver abajo) generalmente matan de 30 a 80% de los óvulos en un sicono, por lo que un sicono generalmente produce de cincuenta a doscientas avispas (Janzen 1979 c). Después de cerca de un mes emergen los machos agaónidos, sin alas, de una pequeña cantidad de florecillas firmemente apretujadas y se arrastran o escarban en medio de ellas buscando las que contengan las hembras. El macho 709
INSECTOS
Fig.11.13 Blastophaga y otros miembros de la familia Agaonidae. a) Frutos maduros de Ficus (color oscuro) y en proceso de maduración de donde han salido las avispitas. b) Corte transversal que muestra el ostiolo (cavidad superior) y semillas de donde salieron las avispitas (al centro con hueco pequeño de salida). e) Arbol adulto de Ficus cotinifolia (ver hombre en la copa para calcular la e scala). d) ramas del árbol. e) con frutos (frutos polinizados quizás la semana anterior). Parque Nacional Santa Rosa, Guanacaste, Costa Rica (fotos D.R. Janzen).
abre un hueco en el costado de la florecilla e inserta su
a través del costado del higo. Sin embargo, hay una segun
abdomen extensible y copula con la hembra que está
da presión de selección fuerte en la cooperación. Si un
adentro. Estos machos también pueden pelear a muerte
macho no es lo suficientemente fuerte para hacerlo, los
entre ellos estando dentro del higo y en algunas especies
otros deben cooperar o sus compañeras no escaparán, in
hay dos formas masculinas muy diferentes, una de las
dependientemente del grado en que los machos estén em
cuales se especializa para la pelea (Hamilton 1979). Las hembras recién apareadas emergen (o son ayudadas a salir de la florecilla) en un período de 1 ó
2
días y van direc
parentados. EL número de agaónidos promedio que entra en un sicono individual varía desde 1.5 hasta 7 en una sola cosecha de un higuerón (los siconos que no reciben una
tamente a las anteras dehiscentes de las florecillas mas
avispa polinizadora son abortados por el higuerón, excepto
culinas recientemente maduradas y rellenan sus bolsas
por las variedades comerciales de higos). La distribución
torácicas con polen. En este momento los machos, al
de las hembras que entran en los siconos es tal que parece
parecer en concierto, cortan un hueco de salida a través del ostiolo o de la pared del higo y mueren, a menudo al caer
que evitan los siconos que ya contienen una avispa en ellos hasta que la mayoría contengan una (Janzen 1979b).
al suelo. Las hembras salen por el túnel sin dañar sus alas y vuelan en busca de un árbol con una nueva cosecha de
La rigurosa sincronización en el desarrollo del si
higos que acaban de hacerse receptivos a las avispas,
cono dentro de la copa de un higuerón generalmente se cree
completando así el ciclo. Entonces, el higo madura en unos
que previene el entrecruzamiento de Ficus, ya que las
pocos días y lo consumen los vertebrados. Por lo tanto, las
avispas emergentes deben volar a otro árbol para encontrar siconos receptivos. Sin embargo, no se sabe si los higos silvestres podrían producir semillas fértiles con su propio
frutas consumidas tienen tantas semillas intactas como muertas (cf. Janzen 1979a). Si solo una avispa entra en el sicono, el conjunto re
polen si estuvieran presentes, simultáneamente, en un
sultante de agaónidas contiene solo hermanos y hermanas
árbol los siconos de diferentes edades. La autopolinización
y así todo el apareo es entre congénitos. El grado de paren
parece probable en las poblaciones en las islas que
tesco de las avispas de un higo es pertinente para com
carezcan de sincronización entre las copas en el desarrollo de siconos (Ramírez 1970) y en el Parque Nacional Santa
prender por qué los machos cooperan para cavar el túnel 710
DESCRIPCION DE ESPECIES
d
711
INSECTOS
Rosa hay árboles de Ficus ovalis que tienen frutos en desarrollo como por tres meses (de junio a agosto) (Janzen 1979 c). En este último caso, en el momento que emerge la primera generación de avispas, las mismas ramas tienen siconos receptivos en donde están penetrando avispas. Sin embargo, es posible que las hembras emergentes tengan una respuesta de comportamiento para volar grandes dis tancias antes de ser atraídas hacia los higos receptivos y que por lo tanto no intenten la autopolinización. Un higuerón puede producir varias cosechas al año pero separadas por varios meses. Aunque, no ha sido demos trado, se cree que las avispas del higo viven sólo unos pocos días después de salir del sicono. Las avispas del higo adultas víctimas de aquellos depredadores que cazan cualquier clase de insectos pequeños (arañas, hormigas, libélulas adultas, mosqueros,
sesenta y cinco especies y hay cerca de novecientas espe cies de higos descritas en el mundo (y por lo tanto, aproximadamente tantas especies de agaónidos). Ya que cada especie de higo tiene su propia especie de agaónido polinizador, parece que los higuerones se enCuentran libres de la competencia interespecífica por polini zadores. Esta puede ser una explicación parcial de por qué generalmente hay más especies de Ficus que de otros géneros de árboles en un hábitat dado en Costa Rica (hay de cuatro a ocho especies de Ficus en la mayoría de los hábitats costarricenses). Algunas preguntas de fondo acerca de las avispitas del higo que permanecen sin investigar son: ¿qué fracCión de aquellas que llegan a un árbol son de la especie poli nizadora adecuada?, ¿cuánto tiempo viven las hembras después de emerger del sicono?, ¿cuán sincronizadas están
vencejos, golondrinas y tampas tipo Malaise). No hay pruebas de que los siconos jóvenes en desarrollo que contengan avispas sean comidos por algún animal. Sin embargo, los chinches ligueidos se alimentan de higos
las cosechas dentro de la copa y dentro de la población y como varía esto con el hábitat?, ¿cuáles son las relacio nes congénitas de las avispas de un higo?, ¿pueden hibridi zarse los higos y lo harán? Hay un conjunto de preguntas aún más complejas acerca de los mismos higos (Janzen 1 979 a).
tanto en el árbol progenitor como en el suelo (cf. Slater 1972) y yo sospecho que ellos perforarían y chuparían el contenido de los ovarios con larvas o sin ellas. Los gor gojos curculiónidos (Ceratopus spp.) ponen huevos en los higosifig.ll.13 a) de muchas especies mientras que éstos se encuentran en el árbol. La larva del gorgojo perfora a través de las florecillas en desarrollo y por lo general han destruido la mayoría de éstas para cuando el higo caiga. Las larvas de varias especies de polillas pirálidas también se alimentan de los higos casi maduros y muchos se ali mentan de los higos una vez que han caído al suelo. Sin embargo, si para ese momento las avispas no han salido, de todas maneras están destinadas a morir en el higo sin abrir (cuando hay avispas en los higos caídos esto por lo general significa que los machos no tuvieron éxito para abrir un hueco de salida a través de la pared del sicono). Los agaónidos son parasitados por una diversidad de géneros de avispas torímidas, que ponen sus huevos a través de la pared del sicano mientras la larva agaónida se está desarrollando adentro. Las hembras de estas avispas se distinguen con facilidad de las agaónidas porque, gene ralmente, tienen aguijones mucho más grandes que sus cuerpos para poder penetrar las gruesas paredes del sicono. Los parásitos (parasitoides) salen a través del hueco hecho por los machos agaónidos y pueden haber tantos individuos como agaónidos. Sin embargo, si hay de masiados parasitoides puede que no hayan suficientes machos agaónidos para cortar un hueco de salida, ya que sustancialmente hay más hembras que machos en un higo. Las higueras y por lo tanto las avispitas del higo, se encuentran en Costa Rica desde el nivel del mar hasta cerca de los 2500 m de elevación (como en el resto de los trópicos) y en todos los hábitats menos en los manglares (sin embargo, incluso pueden encontrarse ahí como pequeños arbustos epifitos). Probablemente, hay pGr lo menos una especie de agaónido polinizador por cada especie de higo en Costa Rica. La monografía de Burger
(1977) sobre los higos de Costa Rica registra cerca de 712
Burger, W. 1977. Moraceae. Fie/diana, Bot. 40:94-215. Harnilton, W. D. 1979. Wingless and fighting males in fig wasps and other insects. In Reproduction, com petition and se/ection in insects, ed. M. S. Blum and N. A. Blum. New York: Acadernic Press. Janzen, D. H. 1979a. How to be a fig. Ann. Rev. Eco/. Syst. 10: 13-51. 1979b. How many parents do the wasps from a fig have? Biotropica 11:127-29. 1979c. How many babies do figs pay for babies? Biotropica 11:48-50. Rarnirez , W. 1970 . Host specificity of fig wasps (Aga onidae). Evo/ution 24:680-91. Slater, J. A. 1972. Lygaeid bugs (Herniptera: Lygaeidae) as seed predators of figs. Biotropica 4: 145-51. Wiebes, J. T. 1979. Figs and their insect pollinators.Ann. Rev. Eco/. Syst. 10:1-12. ---o
---o
Bombus ephippiatus (Chiquizá de Montaña Bumblebee) R. Heithaus Esta es la abeja más común ( fig. 11.14) en las grandes alturas de Costa Rica. Abunda especialmente en los bosques de roble del Cerro de la Muerte. Puede encon trarse a alturas sobre los 3 .400 m o tan bajo como a 1 .000. También se encuentra en Panamá y El Salvador (Bernhardt y Montalvo 1979) aunque se desconocen los límites de su distribución. Al igual que la mayoría de las otras especies de Bombus, básicamente B. ephippiatus está adaptada a los climas frescos y no se encuentra en las tierras bajas tropicales.
DESCRIPCION DE ESPECIES
la especie es bastante amplia en su alimentación, las obreras tienden a visitar sólo una o dos especies de flores. Hay algunas pruebas de que la "constancia de las flores" es más baja para los individuos de B. ephippiatusque para los chiquizás
de
las
zonas
templadas
(Heithaus, datos
inéditos). En el Cerro de la Muerte, las principales plantas alimenticias de B. ephippiatus son Senecio oerstedianus. S. andicola. Cirsium subcoriaceum (todas Compositae), Pernettya coriacea, P. prostrata (Ericaceae), Hypericum irazuense (Hypericaeae), Lobelia irazuensis (Lobelia ceae) y Myrrhidendron donnell-smithii (Umbelliferae). Los colibríes y las moscas taquínidas también visitan estas flores extensivamente. No ha habido estudios experimen tales que demuestren la competencia entre estos grupos pero, los colibríes (Eugenesfulgens) muestran un compor
ephippia tus. Las aves espantan a las obreras de las flores de Cirsium y se les ha observado atrapar a las obreras en sus
tamiento de interferencia hacia las obreras deBo
picos y lanzarlas al suelo. Fig. 1 1 .14 Bambus ephippiatus: Reina. San Gerardo de Dota, Cerro de la Muerte, Costa Rica (2.450 rn) (foto D. H. Janzen).
Algunas de las del género Bombus y Bombus ephippiatus.
Las obreras tienen la típica forma de un chiquizá
referencias dadas abajo propor
cionan un acceso sobre el extensivo trabajo en la ecología son muy pocos los trabajos sobre
De estos estudios pueden surgir muchas preguntas interesantes sobre esta especie "tropi
peludo. Básicamente son negras con pelos amarillos a los
cal" de un género de abejas que ha tenido éxito princi
lados del tórax. y dos franjas amarillas longitudinales que
palmente en los hábitats de las zonas templadas.
se extienden hasta la mitad del abdomen. Hay mucha variación en el tamaño y la longitud del cuerpo varía entre 10 y 1 7 mm. Los machos se asemejan a las obreras en el color y el tamaño pero pueden tener un poco de amarillo en la cara, justamente sobre las mandíbulas. Los machos también carecen de las cerdas que tienen las hembras en sus patas anteriores para transportar el polen. Las reinas son bastante diferentes de los machos y de las obreras y pueden ser confundidas por una "nueva" especie para el observador fortuito . Son el doble de largo y de ancho que las obreras y tienen más amarillo y anaranjado. Las obreras pueden encontrarse durante todos los meses del año y se puede ver a los reproductores durante la mayoría de los meses. La producción de castas reproduc toras es un poco estacional ya que las reinas y los machos son bastante comunes durante agosto en el Cerro de la
Bernhardt, P., and Montalvo , E . A . 1 979. The polli
Echeandia macrocarpa (Liliaceae) . 3 1 : 64 -7 1 . Heinrich , B . 1 976a . Resource partitioning among sorne eusocial insects : Bumblebees . Ecology 57: 874- 89. o 1 976b. The foraging specializations of individ u al bumblebees . Ecol. Monogr. 46: 1 0 5- 28. Michener, c. D . , and Amir, M. 1 977. The seasonal cyc1e and habitat of a tropical bumblebee . Pacific Insects 1 7: 23 7- 40. Richards , K . W. 1 978. Nest selection by bumblebees (Hymenoptera: Apidae) in southern Alberta . Canadian Ent. 1 1 0:3 0 1 - 1 8. nation ecology of
Brittonia
---
Muerte (Heithaus, datos inéditos). Al igual que la mayoría de los otros chiquizás ,
Bombus ephippiatus
es par
cialmente endotérmico y con frecuencia es activo cuando los otros insectos que se alimentan de néctar no están forrajeando. Esto probablemente contribuya a su gran
Brentus anchorago (Bréntido, Brentid Beetle) L. K. Johnson
éxito en los hábitats de las grandes alturas comparado con otros tipos de abejas. En los días con niebla y temprano en la mañana, se puede ver a las obreras caminando o des cansando sobre las flores . Esta abeja es el polinizador potencial más abun dante y el polinizador más eficaz de muchas especies de plantas en las tierras altas. En el Cerro de la Muerte visita a casi todas las plantas que son polinizadas por animales, incluyendo a las que están "adaptadas" a la polinización por colibríes o moscas. El escogimiento de plantas por las obreras en gran medida se correlaciona con la abundancia de flores y con la cantidad de néctar que producen. Aunque
La familia Brentidae (Coleóptera: Curculionoidea) es un grupo de gorgojos que se encuentra en los bosques tropicales
y
sub tropicales.
Algunas
especies
son
mirmecofílicas pero la mayoría de las aproximadamente mil trescientas especies son taladradoras de la madera, cuyas larvas se desarrollan dentro de ésta en los árboles hospederos muertos o moribundos. Uno de los bréntidos más comunes y más extendidos en el Neotrópico esB rentus anchorago L. que se extiende desde el sur de Florida y Baja California, a través de América Central y América del Sur hasta Uruguay y
71 3
INSECTOS
ranuras longitudinales. La variación del
tamaño e n los
adultos es tal vez insuperable en cualquier otro coleóptero ya que las hembras varían desde 8 a 27 mm y los machos de 9 a
mm. El dimorfismo sexual es marcado como en
52
cualquier otro bréntido: la hembra para su longitud es más ancha y con un rostro más corto y más curveado hacia abajo, mientras que el macho tiene un rostro largo y recto
(fig. 11.15 a). Brentus anchorago difiere de otros bréntidos similares en Costa Rica por ser más brillante y más delgado. E l macho, con las antenas más cerca de la extremidad
además, puede distinguirse por una depresión acinturada pronunciada cerca de la m itad del protórax El ciclo
(fig. 11.15 b).
de vida comienz� cuando una hem bra de B.
anchorago que va a desovar, abre con sus mandíbulas un pequeño hueco en la madera descubierta de un árbol en descomposición y metiendo el rostro hasta la profundidad de inserción de las antenas . En el hueco deposita un huevo elíptico de 1 a 2 mm de largo con bastante vitelo, depen diendo del tamaño de la hembra. l,.a larva que emerge es larga y relativamente delgada, con la cabeza esclerotizada y diminutas patas torácicas. Con las mandlbulas escleroti zadas, la larva mastica una galería por debajo del cam bium, donde al parecer se alimenta de savia o del micelio
an horago se encuentran hacinadas unas junto a otras pero se
de los hongos. Las diferentes galerías larvales de B. e
cree que tienen contacto entre sí. Hay indicios de que la vida larval puede durar un año. Como adultos, los coleópteros pueden sobrevivir por más de una estación reproductora. Durante la estación seca en el bosque seco de Guanacaste aparecen para sufrir una diapausa reproductora. Durante este período los adultos se mantienen FiA. 11 .15 Brentus anchorago: a) Adultos de ambos sexos de 18 mm de largo. La hembra (derecha) es más ancha y su rostro es más corto y curveado hacia abajo, y sus antenas están colocadas hacia atrás para que pueda excavar sus hoyos de oviposición con más facilidad. El macho (izquierda) tiene el rostro proporcionalmente más largo (dibujo de S. Abbott). b) Un macho reluciente y delgado. La sección media del protórax que se va angostando es típico de la especie (foto A. Forsyth).
e) Un macho de tamaño mediano copulando con una hembra grande que,
a su vez, empuja el rostelo de un macho intruso con una de sus patas protorácicas. Costa Rica (foto A. Forsyth).
alimentándose de savia o visitando las flores. Insertan el
Cordia curassavica, Cordia inermis Casearia corymbosa (Flacourtiaceae) y encontrado en Calycophyllum candidissimun
rostro en las flores de (Boraginaceae) y
se le ha (Rubiaceae) en cantidades hasta de veinte o treinta por rama. En Florida meridional, en abril y mayo, al comienzo de la estación lluviosa, los gorgoj os adultos se acumulan en Bursera simaruba. En Guanacaste, aparecen en Burse
ra
en descomposición durante toda la estación lluviosa.
Los árboles sanos no son utilizados pero los gorgojos Argentina. En Costa Rica, se encuentra en el bosque seco
llegan rápidamente a una rama caída, sugiriendo que se
y en el bosque muy húmedo de las tierras baj as y a
ven atraídos por señales químicas que indican el ataque
elevaciones hasta los
inicial de la podredumbre. Un leño de Bursera se hace menos atractivo conforme progresa la pudrición y para cuando la madera está perdiendo su forma, ya los gorgojos
2.100
m en el volcán Irazú.
Un árbol hospedero preferido tanto en Florida como en Costa Rica, es Bursera simaruba (Burseracea). En Costa Rica también se encuentra en Bursero tomentosa, en
se han ido.
Pseudobombax septinatum (Bombacaceae) y en madera
En las trozas de madera los gorgojos viven debajo
de aserradero; en Panamá se procrea en
Cavanillesia Paraguay en Penta
de la corteza suelta y en los huecos hechos en la albura. El
platanifolia (Bombacaceae) , y en panax warmiingiana (Araliaceae). Con frecuencia los gor
apareo y la puesta ocurren en las superficies expuestas
gojos adultos se encuentran en densidades de hasta cua
durante el día, siempre que la madera no esté mojada por la lluvia o calentada directamente por el sol del mediodía.
trocientos por metro cuadrado. Los adultos de B.
El macho deambula por la superficie de la troza y cuando
anchorago son largos y delgados
encuentra a una hembra taladrando, coloca su rostro por
con el prorrostro alargado y con mandíbulas pequeñas en el extremo. La cutícula es negra y brillante con franjas
encima de ella y la cuida, copulando a intervalos como de
amarillas delgadas a lo largo de los élitros, que tienen
empiece a poner los huevos.
714
1
min hasta que el hueco del desove esté listo y la hembra
DESCRIPCION DE ESPECIES
La rivalidad, entre machos, se da en esta especie y
pájaros carpinteros que se precipitan de pronto para aga
probablemente explique su hocico alargado. Mientras
rrar a los individuos grandes. Probablemente como resul
cuida a la hembra, el macho periódicamente barre su ros-o
tado de la depredación. Los gorgojos, estudiados durante
tro sobre ella, dándole vueltas a las antenas. Si en su
el transcurso de una estación lluviosa, se pusieron notable
barrido, detecta el hocico de un segundo macho, los dos empiezan a luchar con sus rostros. Generalmente el más
mente más hostiles ante el acercamiento de un observador humano; los gorgojos más grandes fueron los más aptos
pequeño es derrotado, ya que el rostro más largo tiene más
para retirarse debajo de la corteza, un patrón que se acentuó
velocidad y más palanca. Si los dos machos son de la
más con el tiempo, sugiriendo que los mayores gorgojos con sus ojos más grandes ven mejor el peligro y aprenden
misma longitud, la pelea se hace más complicada. Se amontonan cabeza con cola y uno al otro se muerden los
a evitarlo más pronto, por ser el blanco preferido de los
genitales con sus diminutas mandíbulas, mientras que
depredadores grandes. También un gorgojo puede con
tratan de protegerse los suyos con los tarsos posteriores.
gelarse en respuesta al movimiento de un observador
intervención por parte de un rival probablemente
humano, caerse del tronco si éste es vertical y "hacerse el
ocurra durante la cópula, cuando el macho residente tiene
m uerto". Este gorgojo permanecerá inmóvil por uno o dos
La
menos defensas (fig
1 1 .15 e).
m inutos. Se cree que la combinación refleja de caerse y de
Las hembras también pelean unas con otras cuando una hembra dada a veces interrumpe a otras ocupadas en
la catalepsia, confunde a los depredadores, aunque esto debe comprobarse. En contraste con los vertebrados, las hormigas son
las actividades reproductoras. Con frecuencia, la atacante
anchorago,
se mete por debajo del hocico de una hembra taladradora
depredadoras ineficientes de B o
y la empuja hacia arriba, extrayéndola de su hueco de
dificultad para asir los cuerpos cerosos y los gorgojos se les
ya que tienen
puesta. En ese momento, puede ocurrir una pelea con em
escapan ilesos. Incidentalmente, la cualidad de que los
pujones, golpes fuertes o mordiscos mutuos en los geni
bréntidos sean resbaladizos, está mejor desarrollada en
tales. Como con los machos, por lo general es la más
aquellas especies que son saqueadoras de hormigas.
pequeña la que eventualmente huye. Parece que las hem bras no pelean por el hueco para la puesta, aunque éste tome un cuarto de hora o más en prepararse. Más bien, las hembras pueden estar ahuyentándose unas a otras de las áreas adecuadas para la puesta en una forma a veces observada en las hembras parasitoides himenópteras enlos árboles llenos de larvas de hospederos. El acontecimiento del comportamiento agresivo entre las hembras sugiere la posibilidad de la competencia larval en B .
anchorago.
A veces, también se observa el comportamiento agresivo entre los sexos. Un macho puede golpear con fuerza a una hembra tratando de levantar con una palanca el hocico de la que está vigilando, o incluso puede atacar a una que solamente esté taladrando en los alrededores de su pareja. Por su parte, una hembra puede comportarse agresivamente hacia un macho cortejante. La primera táctica de rechazo de ella es dejar el hueco que está escarbando y empezar a caminar. Esto dificulta que el macho se mantenga en posición de cópula en su dorso
Beyer, G. 1904. A few nQtes on Brentidae. J. N . Y.
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---
--- o
resbaladizo. S i él permanece en su lugar, ella puede inten tar quitárselo al caminar debajo de la corteza. Finalmente la hembra puede voltearse simplemente hacia el macho y golpearlo. Las hembras tienden a reser varse el comportamiento de rechazo hacia los machos de su propio tamaño o más pequeños, pero si la hembra acaba de poner los huevos, ella tiende a rechazar cualquier manifestación de interés por parte del macho' Después de un período lluvioso, los gorgojos están llenos de ácaros. Tratan de quitárselos con las patas ante riores, pero los ácaros desalojados por las raspaduras (o por
Caligo memnon (Buhíto Pardo, Caligo, Cream Owl Butterfly) P. 1. DeVries Esta espectacular especie de mariposas "búho"
1 1 .6)
(fig.
se extiende desde México hasta Colombia. En Costa
Rica, se encuentra en los bosques, los cafetales y los bananales desde el nivel del mar hasta alrededor de 1500 m de elevación. Aunque se encuentra en ambos lados del
las peleas entre los gorgojos) no tienen dificultad para
país, es más abundante en la vertiente del Pacífico y parece
subirse de nuevo a sus hospederos. Un problema más serio
incapaz de tolerar las áreas muy húmedas como La Selva
es la depredación. En Guanacaste, las lagartijas Anolis y
(obs. pers. en el campo y en los viveros). Los adultos tienen
los pájaros carpinteros
anchorago,
Phloeoceastes
se alimentan de B o
las lagartijas cazando a hurtadillas y los
una envergadura de alrededor de 13 cm, siendo una de la mari posas más grandes del mundo. C. memnon (Satyridae:
715
INSECTOS
una corta distancia y se detienen en e l costado de u n tronco vertical desph�gando uno de los "ojos de búho" y no dos como se ilustra en los trabajos populares . Se ha sugerido que estos "ojos" imitan los ojos de grandes vertebrados (¿búhos?) y funcionan como defensa contra los depre dadores. Otra teoría sugiere que la mancha ocuiar puesta contra el patrón j aspeado del vientre imita a una gran rana arborícola de mal sabor (Strandling 1 976). No es poco común encontrar adultos con marcas de pico en la porción del ojo del ala posterior, lo que me hace sospechar que estas manchas oculares pueden actuar como blanco para los depredadores y permitir que la mariposa se escape con solo un pedazo del ala sacrificado. Las marcas de picos son muy comunes en las porciones en los "ojos" de las mariposas satíridas, que aparentemente actúan como blanco (obs. pers.). Los adultos se alimentan de una variedad de frutas en descomposición: bananos, mangos, Manilkara spp. (Sapotaceae), Annona spp. (Annonaceae), Spondias spp. (Anacardiaceae), piñas (Bromeliaceae), de la savia de las heridas de los árboles, bejucos, hongos, estiércol y carroña. No se sabe que visiten las flores pero yo tengo un ejemplar del Parque Nacional Santa Rosa con los polinios de una orquídea (probablemente Epidendrum starifordia en la punta de la probaseis. Este puede ser un hecho
num)
común y podría ser pasado por alto a menos de que la probaseis esté desenrollada. En los hábitats del bosque seco a veces se encuentran algunos individuos con la probaseis fuertemente infestada de ácaros. No se sabe nada acerca de la biología de estos ácaros y de las mariposas con las que interactúan. Las urracas enjauladas en La Pacífica Fig . 11.16 Caligo memnon: Vista dorsal (superior) y ventraL Rica (fotos P. J. DeVries).
Costa
de buena gana se comen a los adultos y ya na encontré ningún sabor desagradable cuando comí varias. En ciertos momentos
C. memnon
puede convertirse en una plaga
seria en los bananales y ha estado sujeta al control Bra&solinae) se distingue de una especie similar por su
biológico (Harrison
1 962, 1 964).
color gris azulado opaco en la parte superior con un parche amarillo crema mal definido en el dorso del ala anterior. La parte ventral es negra y gris manchada con dos grandes "ojos de búho" en el ala posterior, característicos del género.
Harrison , J. O. 1962. The natural enernies of sorne ba nana pests in Costa Rica. J. Econ. Ent. 56:282-85 . --- o
Las
plantas
hospederas
Heliconia spp. muy grande ( 1 1 cm
son
Musa sapientum
(Musaceae) y
(Heliconiaceae). La larva
adulta es
de longitud), puede pesar
hasta 1 5 g, es pardo clara con finas estriaciones pardas a lo largo del dorso y tiene una vigorosa cola ahorquillada. La
1964 . Factors affecting the abundance of Lepi
doptera in banana plantations . Ecology 45:508-19. Strandling , D . J.
1976.
The nature of the rnimetic pat
tems of the brassolid genera , Caligo, and Eryphanis.
Ecol. Ent.
1 : 135-38.
cápsula cefálica es rojiza con una invaginación dorsal y una corona de vigorosos cuernos. La crisálida es de verde claro a pardo claro y algo aovada con las almohadillas de las alas formando un pequeño pecho. Las larvas letárgicas se alimentan gregariamente y tienen una glándula ever
Callionima falcifera (Mancha de Plata, Silver-Spotted Sphinx) W. A . Haber y G. W. Frankie
sible anterior al primer par de patas que puede funcionar como defensa contra las hormigas. La larva de otra especie,
C. euriolochus,
que también tiene esta glándula,
Este esfíngido
(jig 1 1 . 1 7)
es una especie común
mente difundida que probablemente se encuentra en todo
no fue atacada por un enjambre invasor de Eciton birchelli
el territorio de Costa Rica, excepto a grandes elevaciones.
(Formicidae) cuando fue colocada en una columna in
Los machos fácilmente se ven atraídos por las luces ultravioletas pero las hembras rara vez lo son. Los adultos
vasora (DeVries, datos inéditos), probablemente debido a las secreciones glandulares . Los adultos son crepusculares o activos durante el
son de tamaño medio (envergadura de 6 a 7 cm) y de cuerpos muy vigorosos. El color del fondo es de pardo
día en la espesa sombra del bosque. Si se les molesta vuelan
roj izo a gris carbón con marcas beige y pardo oscuro. Una
716
DESCRIPCION DE ESPECIES
a mediano con brillantes hojas opuestas y abundante savia blanca rica en alcaloides. El fruto "huevos de caballo", es una cápsula doble y dehiscente empacada con semillas cubiertas individualmente con un arilo rojo brillante o anaranjado atractivo para las aves. Como en la mayoóa de las especies de esfíngidos, las hembras ponen los huevos, de color verde pálido y de l.5 x l .3 mm individualmente debajo de las hojas. Las larvas se presentan en dos formas distintas de color: una es verde, lisa y sin marcas, excepto por una franja blanca a cada lado de la cabeza; la segunda forma es pardo chocolate con una montura amarillo crema en el medio del cuerpo. Las larvas perforan en el suelo para pupar. Los huevos necesitan cerca de catorce días para eclosionar; las larvas completan el desarrollo en otras 2 Ó
3 semanas y las pupas duran como 4 semanas, resultando el tiempo generacional en 10 semanas. En Monteverde,
Fig. 11.17 Callionima inuus: Mach o adulto s obre luz negra. Esta palomilla es muy parecida a C. falcifera, aunque en ésta el extremo del ala delantera tiene fonna de gancho y la línea que la bisecta es curva. Parque Nacional Santa Rosa, Provincia de Guanacaste, Costa Rica,junio de 1980. (foto D. H. Janzen).
buena marca de campo es la marca plateada brillante en el ala anterior en forma de una ballena con su cola en el aire (aunque dos congéneres menos frecuentes tienen marcas de ballena similares). Las alas posteriores de ambos sexos son de un pardo rojizo intenso (color leonado). El abdomen de la hembra remata en punta, pero el del macho termina en un cepillo de escamas pilosas densas que se expande lateralmente en una cola en forma de V (de función des conocida). Esta especie se extiende desde el sur de Estados Unidos a través de Centro América. En Sur América es reemplazada por una especie congénita, C. paree (R. Seifert, como pers.). E n Costa Rica es común en las tierras bajas, tanto del Atlántico como del Pacífico, y llega hasta
Monteverde y otros sitios a elevaciones medias. Los adul tos se encuentran durante todo el año aún en las tierras bajas y secas del Pacífico en la provincia de Guanacaste. Los adultos son estrictamente nocturnos pero pueden observarse visitando las flores poco después del atardecer ( 1 8:30 h). Son activos durante la noche, pero nada se sabe acerca de cuando se alimentan de néctar, del cortejo y apareo y de la puesta de los huevos. Callionima faleifera tiene una lengua muy corta (para un esfíngido) de 14 a 16 mm. Por lo tanto está adaptada para visitar a muchas especies de flores con los tubos cortos o las corolas abiertas y el néctar expuesto especialmente para maripo sas nocturnas. Las plantas hospederas de las larvas son especies de Stemmadenia (Apocynaceae), árboles de tamaño pequeño
las generaciones son continuas y se traslapan de mayo a noviembre. Como en la mayoóa de los esfíngidos adultos de Costa Rica, hay dos picos de abundancia: de mayo a junio y de setiembre a octubre, éstos corresponden a los dos picos anuales de lluvia. En las áreas muy estacionales, como en las tierras bajas del Pacífico, algunos esfíngidos pasan la estación seca estivando en l� tierra como pupas, mientras que otras tal vez emigren a los hábitats más húmedos en las montañas adyacentes o aún a los bosques de la· cuenca del Atlántico. Probablemente, los adultos crípticos tengan un sabor agradable para los pájaros, aunque las larvas se alimenten de plantas ricas en alcaloides tóxicos. El color pardo rojizo de las alas posteriores de los adultos puede funcionar como un color de alarma cuando las agitan bruscamente para ahuyentar a las aves. Cuando descansan en el mantillo del bosque, los adultos de C.fa/eifera son virtualmente invisibles a menos que se muevan. En el adulto las formas de color gris y pardo también pueden funcionar para forzar a las aves a mantener dos imágenes de búsqueda. Además del camuflaje, las larvas tienen defensas sobresalientes. Dan un chillido o estridulan cuando son molestadas (un sonido que se escucha como hasta los 30 cm) y secretan una espuma tóxica desde las glándulas detrás de la cabeza en el primer segmento torácico. Esta espuma amarilla tiene un sabor amargo pero no ha sido analizada. Puede que contenga alcaloides adquiridos en la planta hospedera. En la actualidad, nuestro conocimiento acerca de la ecología y del comportamiento de los esfíngidos tropi cales es, sin embargo, escaso, ya que los esfíngidos consti tuyen un componente grande y numeroso de la fauna tropical y probablemente estén implicados en relaciones significativas con las plantas, como polinizadores y como herbívoros.
Hodges , R. W. 1 97 1 . Mexico. Fase. 2 1 . Classey.
The moths of America north of Sphingoidea . L ondon: E. W.
717
INSECTOS
Calynda bicuspis (Palito Andando, Juanpalo, Guanaeaste Stiek Inseet) D. M. Windsor y A. Massey
Calynda bicuspis S tal. (jig 11.18) es el único juanpalo realmente común de los hábitats de sabana en la p�ovincia de Guanacaste. Este insecto, grande y cons pICUO, rara vez se ve durante el día pero en la noche se encuentra con facilidad en muchas especies de arbustos bajos. Conforme se acerca la noche, los insectos abando nan sus posturas inmóviles diurnas y reasumen sus ac tividades generales -la alimentación y el apareo. Las ninfas y los adultos de ambos sexos pueden presentarse en fases de color pardo y verde con innume rables variaciones en el patrón. Como adultos ambos sexos carece de alas. El abdomen de la hembra termina en un aguijón similar a una batea usado para lanzar los huevos. Desde el extremo del abdomen del macho se proyectan dos apéndices que en los juveniles no tienen función aparente, pero que en los machos maduros son abrazaderas en forma de hoz para asir a las hembras. La madurez sexual en éstas no se puede determinar fácilmente. Un signo infalible de madurez es un abdomen abultado por los huevos, pero no todas las hembras adultas muestran este abultamiento. Las hembras en cópula medidas en el campo, tenían cuando menos 1 2.5 cm de largo. Por lo general, los aguijones de las hembras maduras se extienden hasta 1 cm más allá de la extremidad del abdomen. Las hembras maduras de Calynda parece que conti nuamente producen y dispersan los huevos, lanzándolos individualmente a l ó 2 m de manera que la mayoría proba blemente descanse en el suelo debajo de la planta alimen ticia donde el insecto acaba de estar alimentándose. Las tasas de desove para las hembras capturadas con comida variaron entre uno y doce huevos por día. La mayoría de los adultos mantenidos en cautiverio vivieron más de 6 meses y algunos hasta casi un año. Los huevos de Calynda son asombrosamente simi lru:es a semillas: son de 1 a 2 mm de longitud, ovoides, gnses o pardos, con una tap"a en un extremo y rayados longitudinalmente en la "placa micropilar". La eclosión puede ocurrir en cualquier momento entre los 70 y 1 50 días
Fig. 1 1 .18 Calynda bicuspis: Hembra adulta colgada de una
rama
H�cienda Palo Verde, cerca deBagaces, provincia de Guanacaste, Costa Rica (foto D. H. Janzen).
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después de la puesta. Las ninfas del primer estadía se clasifi� fácilmente en una de las dos morfologías según su longitud total; la forma corta mide de 1 1 a 1 2 mm y la forma larga de 1 5 a 1 7 mm. Esto no parece ser dimorfismo sexual ya que tanto los machos como las hembras pueden desarrollarse de cualquiera de las dos formas y tampoco se relaciona con la estación del desove. Las ninfas masculi nas �parentemente mudan dos veces menos que las fe memnas, madurando de 60 a 70 días después de la eclosión y no a los 90 días requeridos por las hembras. Mientras que muchas especies de fásmidos se car acterizan por sus tendencias partenogenéticas, aparen temente Calynda se reproduce sexualmente. Las hembras no apareadas pusieron sólo huevos estériles y en la mayoría de los grupos de tamafios inmaduros en la población había tantos machos como hembras. En enero de 1 977, en un censo exhaustivo frente a la estación experimental de Palo Verde, los machos reproductivos eran casi dos veces más abundantes que las hembras. Aproximadamente e1 75 % de todas las hembras maduras observadas estaban "in copula" y la mayor parte de la población masculina estaba agrupada a .1 ó 2 m de las hembras, sugiriendo una rigurosa �om?etencla entre machos por las parejas femeninas (S iv mski 1 978). Una vez que un macho había asido a una hembra, parecía no estar dispuesto a abandonar su posición por varios días, "andando a cuestas" y aún alimentándose desde esta posición en la espalda de la hembra. El asidero del macho en los sextos y sétimos segmentos abdominales de la hembra es aún más seguro debido a unos ganchos pequefios y punzantes en el segmento abdominal terminal del macho que parece que penetran en las membranas intersegme�tales de la hembra Se encontró que el apareo era proporcIOnado, eso eS, las hembras más grandes tenían tendencia a aparearse con los machos mas grandes. Los fásmidos son herbívoros y la literatura exis tente indica que tienden a preferir plantas específicas (Bedford 1978). En este aspecto Calynda parece ex . cepCIOnal, pues los hemos visto alimentándose cuando menos en una docena de plantas hospederas diferentes y sospec.hamos que se podrían agregar muchas especies más a esta lIsta. Las plantas favoritas incluyen a Cassia biflora, Lonchocarpus minimiflorus, Indigofera sp., Guazuma ulmifolía, Mimosapigra y Gliricidia sepium. A menudo se observó a Calynda alimentándose del cornizuelo de las hormigas Acacia collinsii pero nunca se le observó alimen tarse de A . farnesiana, que no tiene hormigas. Aunque Calynda parece activo durante todos los meses del afio, su abundancia desciende considerable mente hacia el final de la estación seca y sólo unas cuantas hembras adultas grandes sobrevivieron hasta la llegada de las lluvias a fines de abril o principios de mayo. Calynda puede estudiarse con facilidad al comienzo de la estación seca porque la población se concentra alrededor de las res tantes islas de vegetación verde. En los primeros meses de la estación lluviosa, la población crece rápidamente, como lo prueba la abundancia de individuos inmaduros, pero éstos están dispersos y son menos visibles que al comienzo de la estación seca.
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r
I
DESCRIPCION DE ESPECIES
Bedford, G. O. 1978. Biology and ecology of the Phas matodea. Ann. Rev. Ent . 7.3: 125-49. Sivinski , J. 1 978. Intrasexual aggression in the stick in sects Diapheromera veliei and D. covilleae and sexual dimorphism in the Phasmatodea. Psyche 85:395-405 .
Catasticta teutilla (Paracaída, Teutilla) P. J. DeVries
Esta especie (jig 11.19) se extiende desde México hasta Colombia; el género es principalmente de las grandes alturas de los Andes. En Costa Rica, C. teutilla se encuen tra en los bosques muy húmedos a alturas desde los 900 a los 3.800 y probablemente sea la Catasticta más abundante en el país. Los sexos son dimórficos. Las hembras tienen en la superficie dorsal, una franja anaranjada sobre el color negro del fondo y en los machos es blanca sobre el negro. Los machos de C. teutilla pueden distinguirse de C. flisa, una especie similar, por tener mucho más cuadros amaril los ventralmente. La planta hospedera es un muérdago, Dendro phothora costaricensis (Loranthaceae), una parásita epifita de ciertos árboles forestales (DeVries, datos inéditos). Los huevos son puestos en grupos de veinte a noventa en el envés de las hojas jóvenes de la planta hospedera, por lo general, en el apéndice del vástago. Las larvas eclosionan simultáneamente y se alimentan gregari amente; su color de fondo es verde moteado, son mode radamente peludas y tienen la cápsula cefálica y el seg mento posterior negros, dando la apariencia de dos cabezas. Cuando se les molesta, levantan la cabeza y e:¡mdan por la boca una gota de un líquido verde oscuro, que supongo es una defensa. La etapa pupal ocurre fuera de la planta hospedera en la corteza de un árbol, en las hojas o en el liquen. La crisálida es moteada de negro y verde y se asemeja al excremento de las aves. Los adultos emergen de la crisálida en la mañana. Los adultos forrajean y cortejan activamente durante las horas asoleadas de la mañana. Los machos descansan en la parte superior de los árboles y arbustos y persiguen a todas las mariposas que pasan cerca. Las hembras en desove son activas desde cerca de las 1 000 hasta las primeras horas de la tarde, volando alrededor de los árboles solitarios en los potreros y a lo largo de los cortes en los caminos. El vuelo de ambos sexos es agitado y errático, similar al de las polillas de mal sabor que vuelan durante el día. No se sabe si C. teutilla está protegida por sustancias químicas. Los adultos visitan las flores de numerosas compuestas, Eupatorium spp. Onagraceae, Symphonia (Guttiferae) e Inga (Leguminosae). Los principales hábitats para C. teutilla en Costa Rica son los bosques muy húmedos de las grandes alturas (Cerro de la Muerte, Talamanca, Volcán Irazú) adonde el número promedio de horas de sol es muy bajo y muy oca sionalmente la especie se encuentra en hábitats de menor altura (Turrialba, San José). El que los adultos se vean restringidos en la actividad por el número de horas de sol
Fig. 1 1 .19 Catasticta teuJilla: a) Vista dorsal del macho (izquierda) y de la hembra (derecha). b) Vista ventral del macho (izquierda) y de la hembra (derecha). Costa Rica (fotos P. J. DeVries).
por día hace que surja la pregunta de cómo se adaptan a un período de clima nublado y lluvioso, común en estos hábitats. En las horas de la mañana, los adultos descansan en los tallos del pasto y se asolean; supongo que es para elevar la temperatura corporal y facilitar el vuelo. En Papiliopolixenes (papilionidae) los insectos son incapaces de volar hasta que alcancen una temperatura corporal crítica (Rawlins y Lederhouse 1978) y encuentro que ocurre lo mismo en C. teutilla temprano en la mañana, antes que haya calentado el sol.
Rawlins, J. E. , and Lederhouse, R. C. 1 978 . The inftuence of environmental factors on roosting in the black swallowtail , Papilio polyxenes asterius Stoll (Papilionidae). J. Lep. Soco 32: 145-59.
Centris aethyctera y C� fuscata (Abejas Antofóridas, Anthophorid Bees) G. W. Frankie, S. B . Vinson y P. A. Opler Las abejas Centris son polinizadoras importantes de muchos árboles y bejucos en el bosque seco de las tierras bajas de Costa Rica (Frankie y Coville 1979; Frankie, Opler y Bawa 1976; Frankie et al. 1 980). Estas abejas, de hábitos solitarios, son especialmente activas durante la estación seca (p. A. Opler, observaciones de campo). Dos especies comunes en este bosque son Centris aethyctera (jig. 11.20) y C. fuscata. Los machos y las hembras de C. aethyctera se reconocen fácilmente por la secuencia repetida de bandas amarillas, pardo anaranjadas y pardo oscuras en la super ficie dorsal del abdomen y por la coloración pardo anaran jada en la superficie ventral. (La secuencia se observa mejor cuando el abdomen está completamente extendido).
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INSECTOS
consume principalmente el néctar antes de utilizar el polen. La celda superior, última en ser construida, sólo está
parcialmente abastecida y no contiene crías de C. aethyctera. Se cree que esta falsa celda puede constituir una adaptación para confundir o distraer a las abejas parasíticas de los géneros Mesoplia y Mesocheira. de las que hay varias especies en Guanacaste. C. aethyctera anida solo durante la estación seca y parece que cada año hay más de una generación de abejas. Los adultos de C. aethyctera forrajean activamente desde diciembre hasta abril, mientras que C.fuscata se ve restringida en su forrajeo desde enero hasta marzo (Frankie y Opler, colecciones de campo). Ambas abejas visitan una gran variedad de especies de plantas (árboles principalmente y en menor grado bejucos y trepadoras) para obtener polen o néctar o ambos. Ejemplos de las Fig. 1 1 .20 CenJris aerthyctera: Macho adulto sobre una hoja. Costa Rica (fotos G. W. Frank.ie).
Los pelos torácicos son muy tupidos y de color pardo claro. Ambos sexos tienen una longitud promedio de alrededor de 14 mm. El abdomen de los machos y de las hembras de C. fuscata es liso y pardo rojizo. Los pelos torácicos son densamente tupidos y pardo claros. Ambos sexos tienyn una longitud promedio de unos 14 mm. Los machos y las hembras de C.fuscata pueden confundirse con C. heithau sii. que es similar en tamaño y coloración. Sin embargo, C. heithausii puede separarse de c . fuscata por sus pelos torácicos grises. Además las hembras de C. heithausii tienden a ser aproximadamente 2 cm más grandes que las de C. fuscata. En Snelling ( 1974) pueden encontrarse descripciones detalladas de las tres especies de Centris aquí mencionadas. Tanto C. aethyctera como C. fuscata son especies solitarias que anidan en el suelo. Aunque poco se conoce acerca de la biología de nidificación de C.fuscata existe una cantidad considerable de información acerca de la nidificación de C. aethyctera (V in son y Frankie 1977). Los nidos de C. aethyctera han sido encontrados en los sitios completamente expuestos en la sabana secun daria y en los parches de bosque muy perturbados. Los suelos en estas áreas consisten respectivamente de arcilla oscura de partículas finas y de una mezcla de arena y arcilla. El primero es muy común en la provincia de Guanacaste, donde se seca y se fractura en grandes bloques durante la estación seca y se "disuelve" en una masa pegajosa durante la estación lluviosa. Las entradas al nido son inconspicuas y no tienen ni torres ni montículos alrededor de las aberturas. Los túneles excavados, que no se ramifican, miden 0,9 x 1 , 1 cm y cada uno contiene de cuatro a siete celdas en forma de urna, están colocadas linealmente. En las celdas aprovisionadas, la porción inferior está abastecida con polen y la porción superior con néctar. Un huevo elongado y ligeramente cur veado (0,4 x 0,99 cm) es depositado en el polen debajo de la provisión de néctar. Al parecer, la larva en desarrollo
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plantas comúnmente visitadas por ambas abejas incluyen
Andira inermis. Byrsonima crassifolia. Cochlospermum vitifolium. Cydista heterophy/la, Dalbergia retusa. Gliricidia sepium. Lonchocarpus costaricensis, Securidaca sylvestris. Tabebuia ochracea, T. impetiginosa y T. rosea. Se puede considerar a C. aethyctera. C.fuscata y a muchas otras especies de Centris del bosque seco como las siguientes:
habitantes del dosel, ya que la mayor parte de su forrajeo se lleva a cabo ahí (Frankie y Coville 1 979). Esto se debe en parte a la falta de recursos florales adecuados en el sotobosque. Un reciente estudio experimental en Gua nacaste indicó que cuando se les daba a escoger el mismo recurso en el dosel y en el sotobosque, la mayoría de Centris aún preferían las flores del dosel superior (Frankie y Coville 1 979). (Ejemplares en flor del arbusto Cassia biflora del crecimiento secundario fueron transplantados a unas cajas de madera y se les colocó en la parte superior y en la base de unas torres de madera de 4,5 m de alto en el bosque de crecimiento secundario.) Asombrosamente sólo C. fuscata y unas pocas otras especies de Centris mostraron tendencias a forrajear en el sotobosque. Se sabe que los machos de C. aethyctera y de C. establecen pequeños territorios en ciertas espe cies de árboles y alrededor de ellos durante la mañana. Una vez que una abeja territorial selecciona un sitio apropiado, regularmente rondará alrededor de un punto central, en un radio entre 0,5 y 2 m. La mayoría de los
fuscata
intrusos serán perseguidos vigorosamente y examinados a corta distancia. Las hembras de otras especies y las coespecíficas casi siempre serán ignoradas una vez que se ha realizado el examen inicial. Sin embargo, el encuentro con un macho de la misma especie resulta en una interacción más vigorosa, donde un individuo es perseguido activamente. Parece que el comportamiento inicial tiene una función de apareo, pero, no está exac tamente definido cómo es que ayuda al apareo ya que los apareos manifiestos en los árboles han sido observados sólo en raras ocasiones (Frankie 1976; Frankie y Baker 1974; Frankie, Vinson y Coville, en prep.). En los encuentros entre las abejas territoriales y los individuos de otras especies así como con las hembras de
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DESCRIPCION DE ESPECIES
la misma especie, generalmente el intruso es desplazado hacia otro lado de la planta o excluido por completo. Los desplazamientos de ambos tipos pueden observarse en árboles pequeños de Cochlospermum vitifolium. Parece probable que los desplazamientos desde un árbol deter minado aumentan las oportunidades de la polinización cruzada, ya que las abejas desplazadas, generalmente, visitan cuando al menos unas pocas flores antes de ser descubiertas (Frankie 1 976; Frankie y Baker 1 974; Frankie, en prep.).
Frankie, G. W. 1 976. Pollination of widely dispersed trees by animals in Central America, with an emphasis on bee pollination systems. In Tropical trees: Variation, breeding and conservation, ed. J. Burley and B. T. Styles , pp . 1 5 1 -59. London: Acadernic Press. Frankie, G . w. , and Baker, H. G. 1974 . The importance of poIlinator behavior in the reproductive biology of tropical trees . An. Inst. Biol. Univ. Nal. Autón. México 45 , ser. Bot . , 1 1 : 1- 10. Frankie, G . W, and Coville , R . 1979. A n experimental study on the foraging behavior of selected solitary bee species in the Costa Rican dry forest. J. Kansas Ent.
Soco 52:59 1 -60:1. Frankie, G . w.; Haber, W. A . ; Opler, P. A . ; and Bawa, K. S. 1980. Characteristics and organization of the large bee poIlination system in the Costa Rican dry foresto Biotropica, in review. Frankie, G . w.; Opler, P. A . ; and Bawa, K . S . 1 976. Foraging behavior of solitary bees: Implications for outcrossing of a Neotropical forest tree species. J.
Ecol. 64: 1049-57. Snelling, R. R. 1 974 . Notes on the distribution and tax onomy of sorne North American Centris (Hyme noptera: Anthophoridae) . Los Angeles County Mus. Contrib. Sci. 259: 1-4 1 . Vinson, S . B . , and Frankie, G . W. 1 977. Nests of Centris aethyctera (Hymenoptera: Apoidea: Anthophoridae) in the dry forest of Costa Rica. J. Kansas Ent. Soco 50:30 1- 1 1 .
Chelobasis bicolor (Abejón de Platanillo, Rolled-Leaf Hispine) D. R. Strong Este escarabajo es un hispino de platanillo (fig. 1 1 .21 ) . Hispinae es una subfamilia de la familia de coleópteros Chrysomelidae (o Hispidae de la superfamilia Chrysomelidae en la literatura europea antigua). Todos los crisomélidos son virtualmente herbívoros. Hay relati vamente pocas especies hispinas en las grandes latitudes y la mayoría taladran como larvas en los tejidos del hospe dero. En el trópico del Nuevo Mundo su número es aún mayor y tanto las larvas minadoras de las hojas como las que se alimentan en la superficie son comunes. Todos los abejones de platanillo tienen larvas que se alimentan en la
superficie. En realidad, el abej6n de platanillo se distingue morfológicamente aún de otros hispinos tropicales que se alimentan en la superficie. Los adultos son extremada mente planos y, lo más interesante es que son lisos (con trario a su nombre, hisp, "espina"). Las larvas son extre madamente planas (fig. ll.21 a) y nO.'Se;parecen en nada a la mayoría de las larvas de los escaráh:!iCls. Los indivi duos pequeños se parecen a las "moscasijjhmcas" inmadu ras (Aleyrodidae, Homoptera) y las I:aIWasp_des recuer dan a las larvas acuáticas de los escarábáj0s 'en la familia Psephenidae, comunes en los arroyos de Norte América. Los adultos lisos y la extraña morfología de las larvas probablemente califiquen a estos abejones como una nueva subfamilia de crisomélidos cuando algún filogene tista morfológico "descubra" al grupo. Obviamente la taxonomía de insectos en el trópico está muy atrasada con respecto a otros grupos como los árboles o los vertebrados. En el Nuevo Mundo, 10s.41bejones de platanillo están restringidos casi exclusi\lamente a las plantas del orden Zingiberales. La única excepci6n que se conoce es una especie aún no descrita que se alimenta y vive sobre Cyclanthus bipartatus tanto en su estadía larval como de adulto. Sin embargo, hay abejones similares, planos y con larvas parecidas a las larvas acuáticas de los escarabajos Psephenidae, en las palmeras del tr6pico del Nuevo Mundo. En el trópico del Viejo Mundo puede que la restricci6n no sea tan grande, pero, a partir del trabajo de G. L. Gressitt por lo menos sabemos que unos escarabajos similares al abejón de platanillo y con larvas también similares, atacan a los jengibres de Nueva Guinea. En América Central, todasl :!as, familias de Zingibe rales mantienen poblaciones reproouc:toras de abejones de platanillo, excepto Musaceae (bananoSly¡plátanos) que no son nativas, y Cannaceae. Todos, 10ssgéRl-eros de abejones de platanillo atacan a las Heliconia,�él¡'áriico género de Heliconiaceae. Otras familias (Zingíberaeeae jeflgrbres, Costaceae y Marantaceae) son atacadas porssólo un género de abejones de platanillo, Cephaloleia. Los géneros de abejones del plataliilmse dividen en dos grupos. El primero está formado WC!JrCCe¡jhaloleia, el más grande con alrededor de treinta e�pe0ies bioI6gicas en América Central. En un solo sitio, generáimente, todas las =
especies se distinguen por el tamaño del adulto o por el patrón de colores o por ambos. La afiliaci6n al hospedero también es una herramienta taxon6mica útil en las primeras etapas cuando se comienza a conocer a estos escarabajos. Entre los sitios hay una gran variaci6n dentro de las especies de abejones de platanillo, y cualquier juicio acerca de la sistemática se vuelve mucho más subjetivo. El segundo grupo de géneros comprende a Arescus, Nym pharescus, Xenarescus y Chelobasis. Los adultos de las especies en este grupo son más grandes, más gruesos y más polim6rficos que Cephaloleia en los diferentes sitios. En América Central, Heliconia tiene más especies de abejones de platanillo que otros miembros del orden Zingiberales. Aunque la taxonomía formal de Heliconia está todavía inédita, Gary Stiles de.scubri6 la mayoría de los diferentes taxones en Costa Rica y asign6 nombres 7 21
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b
e
Figura 11.21 Crisomélidos hispino.s: a) larva de Cephaloleia consan· guinea alimentándose en la superficie de una hoja de HeliconÜl imbri cala (Finca La Selva, Distrito de Sarapiquí, Costa Rica). b) Chelobasis bicolor se alimenta de Heliconia lalispalha en la vertiente del Pacífico de Costa Rica y de HeliconÜl lortuosa en la vertiente del Atlántico. c) CephaloleÜl insta bilis se alimenta de HeliconÜl latispatha y de H. difficilis en la vertiente del Pacífico de Costa Rica. d) CephaloleÜl nigripicta se alimenta de muchas especies deheliconÜl en la mayor parte de Costa Rica. e) Cephaloleia puncticollis se alimenta de las flores de HeliconÜl imbricata en donde se encuentra esta planta en Costa Rica. !J CephaloleÜl vicina se alimenta de muchas especies de heliconia en todo el territorio de Costa Rica.
e
apropiados a la mayoría de ellos. No se necesita una taxonomía formal para empezar un trabajo con estas plan tas, ya que los taxones son morfológicamente muy distin tos, especialmente en los diferentes sitios. En el cuadro 1 1 . 1 aparecen los abejones de platanilIo de las Heliconia en las bajuras de Costa Rica. Los adultos se encuentran casi exclusivamente en las hojas tiernas apergaminadas y arrolladas que brotan de las axilas de las plantas hospederas. Al principio, sólo la punta de la hoja tierna sobresale desde la axila y en esta etapa inicial el interior de la hoja no es accesible a los abejones. Después de un período de días o semanas, según la especie y la estación, la hoja enrollada se alarga desde la axila lo suficiente para que la punta se despliegue, ex poniendo el interior hueco. Las hojas permanecen en cogidas desde varios días hasta una semana después de que la punta se ha abierto y los abejones adultos entran y salen del interior y los adultos vuelan alrededor de las hojas. Con frecuencia, no se quedan dentro de un sólo pergamino hasta que éste se despliegue. Hay mucho tránsito entra y sale, excepto durante la estación seca cuando el número de hojas arrolladas es muy escaso. Aun en los períodos de lluvia, las espécies grandes de Heliconia producen hojas arrolladas con poca frecuencia; los tallos individuales pro-
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ducen hojas sólo una vez en varios meses, por lo tanto, su número en las poblaciones hospederas generalmente es sólo una fracción del número de tallos. Esto no es así en las poblaciones hospederas jóvenes, compuestas por plantas de rápido crecimiento. Los adultos de la mayoría de las especies de abejones de platanillo se alimentan sólo de las hojas arrolladas. En Centro América, la excepción es Cephaloleia puncticollis (pequeños abejones anchos, rojos o anaranjados) que se alimentan y viven dentro de las brácteas de las inflorescen cias de Heliconia durante la temporada de florecimiento (ver también a Seifert y Seifert 1979). En Venezuela y Trinidad, C. puncticollis es reemplazado por C. neglecta. No todas .las especies de Heliconia son atacadas por C. puncticollis. sino sólo aquellas con la inflorescencia erecta, que recogen agua en sus brácteas en forma de copa. Las especies con inflorescencias colgantes tienen brácteas que están secas por dentro y que no mantienen a las larvas de C. puncticollis. Durante la temporada sin flor, C. puncticollis vive y se alimenta de las hojas arrolladas de Heliconia como cualquier otra especie. Los abejones adultos de platanillo viven un largo tiempo y es importante que no sean colectados ni que se rompan las hojas arrolladas. Demográficamente, son los
DESCRIPCION DE ESPECIES
RoJIed-leaf Hispine mbes and Genera Cephalo1iini Cephaloleia
Described Species'
Known Hosts
182 (65)
Al! families of Middle
Known Geographic Range Al! tropical America
American Zingiberales except Cannaceae and Musaceae Arescini Arescus Xenarescus
6 (O) 1 (O)
Heliconia
Al! tropical America
Heliconia
mnidad, Tobago, and northeastem South
Chelobasis Nympharescus
(2) 6 (O) 4
America Heliconia Heliconia
Al! tropical America Al! tropical America Colombia, Ecuador, and Pero
Cuadro 11:1 Variedad de especies, ámbito geográfico y afiliaciones del hospedero de los g éneros del abejón de platanillo de la América Tropical. FUENTE:El número de especies descritas fue tomado de Uhmann (1957, 1964) citado en Strong 1977. La información restante está basada en experiencias originales en el campo y en datos de museo. Los número abarcan todas las especies de América Tropical, las que se encuentran en paréntesis son las especies de América Central, reconocidas por Uhmann.
elefantes, ballenas o sequoias de la vida fitófaga de los insectos y las alteraciones en la distribución de las edades o en el tamaño de la población, probablemente, se hagan sentir por mucho tiempo en una unidad reproductora. En un estudio de marcado y recaptura, yo volví a capturar a dos Chelobasís perplexa marcados en La Selva, 18 meses
los parasitoides. En La Selva, es constante la presión de los parásitos sobre los huevos de C. consanguínea. Además, hay una mortalidad esporádica producida por las hormigas (Crematogaster sp.), que matan hasta un 20% de los huevos que quedan después de un ataque de los parasitoi des. Es un hecho interesante que las hormigas arrieras
después de que habíamos marcado a un grupo de veinte. Las dos recapturas se encontraban a 20 m de donde se les había liberado. Es difícil hacer estudios de marcado y recaptura, estadísticamente adecuados, con los abejones de platanillo adultos porque están cubiertos por una cera que imposibilita que la goma se pegue; también el abejón
(Ecitonae) no dañen los huevos de C. consanguínea aun en aquellas plantas usadas para pernoctar. Los huevos eclosionados sin parasitar son chuspas vacías y claras con una abertura en un extremo por donde ha salido la larva. Las larvas nacientes son tan planas como sus huevos y tienen casi la misma forma ovalada. Inme diatamente después de que eclosionan empiezan a alimen tarse; raspan la capa de empalizada de la hoja del hospe dero con movimientos recíprocos de la boca, situada venc tralmente. Las manchas oculares y toda la cabeza de las larvas están protegidas por su dorso. Si usted puede ver la boca o los ojos desde arriba o si el dorso no está completo
elimina los polvos para marcar en unas pocas horas. La única técnica de marcado de mayor duración es por medio del sellado y esto mata a algunos escarabajos. Cuando tenga tiempo y recursos para los estudios demográficos de larga duración, usaremos planchas diminutas de sellado operadas con baterías. Todas las especies ponen los huevos, en el tejido tierno y húmedo de la planta hospedera. Estos huevos son aplastados y se pegan sin moverse en el tejido del hospe dero. Si no son parasitados, los huevos tienen desarrollo directo y eclosionan en 20 días; no hay pruebas de que los huevos sufran diapausa. Una gran fracción de los huevos son parasitados por himenópteros calcídidos diminutos, principalmente de las familias Eulophidae o Trichogram matidae. Los huevos parasitados se vuelven negros unas horas después de que la avispa los ha puesto. Los huevos sin parasitar son blancos. En un estudio de tres años sobre la supervivencia de los huevos de Cephaloleía consan guínea, una especie monófaga de H. ímbrícata, entre el 35% y el 50% de los huevos puestos murieron por causa de
(si tiene una abertura para una articulación de la cabeza que puede verse desde arriba), probablemente, haya encon trado una larva cásida (Chrysomelidae, Cassidinae es carabajos tortuga). En los bosques pluviales del trópico hay algunas especies de cásidos que no tienen una cober tura de excremento "frass" y se parecen mucho a los abejones de platanillo. =
Las larvas permanecen ocultas y algunas especies
(Chelobasís. Arescus y Nímpharescus) viven y se alimen tan de las hojas enrolladas. Se deslizan entre las envoltu ras del pergamino de hojas y, por lo general, se alimentan de la parte inferior de la hoja, al contrario de los adultos que se alimentan del tejido que se convertirá en la parte superior de la hoja. Para alimentarse después de que una 723
INSECTOS hoja se ha desenrollado, las larvas tienen que esperar varios meses hasta que el tallo produzca otra hoja o alimentarse de las brácteas de las inflorescencias o trasla darse hacia otro tallo. El movimiento es muy lento y, por lo general, sólo es entre las plantas de Heliconia. Una gran proporción de larvas se esconde en los tallos de las plantas en cualquier momento dado. Se desplazan durante la noche y permanecen ocultas durante el día. Algunos experimen tos simples indican que las larvas no pueden percibir las hojas arrolladas ni aun cuando están muy cerca. Una vez que una larva de este género está en una hoja o dentro de ella, no la abandona hasta que la hoja se desenrolle. Debido a la desecación, la mortalidad durante la búsqueda de hojas arrolladas probablemente sea alta. Sin embargo, a diferen cia de los huevos, las larvas no sufren una alta mortalidad por el parasitismo. En cinco años de colecta, he encon trado menos de diez larvas que hayan sido parasitadas. Las larvas colectadas y utilizadas en los experimentos no recogen muchos parasitoides; las moscas son los princi pales parásitos de platanillo. Las larvas de Chelobasis. Arescus y Nympharescus se desarrollan extremadamente despacio. En unos experi mentos con Chelobasis perplexa en La Selva, estimamos que el desarrollo de las larvas se mantenía constante por más de 8 meses en las hojas tiernas arrolladas. Las hojas arrolladas son extrañas para las larvas por lo que el período promedio de desarrollo verdadero de las larvas en la naturaleza debe ser aún mayor que esto. Estas larvas no sufren diapausa; se mueven diariamente y se alimentan, aunque, lentamente, durante todos los días de su largo período de desarrollo. Chelobasis perplexa tiene el período de desarrollo más largo de cualquier crisomélido �onocido (Strong y Wang 1977). Las larvas de las especies de Cephaloleia viven y se alimentan en varios lugares de la planta hospedera. Como ya se mencionó, C. puncticollis y C. neglecta ponen sus huevos en las brácteas de las inflorescencias orientadas hacia arriba y las larvas se alimentan desde el interior de ellas. C. vicina (afectuosamente conocida como "cuello rojo") es la especie de abejones de platanillo más común y más abundante en América Central y también tiene las tolerancias más amplias -se encuentra en áreas más secas que otras especies. Las larvas de C. vicina. por lo general, se encuentran en los tallos jóvenes de las plantas de Heliconia. cerca del suelo por debajo de las bases de las hojas más viejas de la planta. Las larvas de C. consan guinea viven en las hojas viejas y desenrolladas de H. imbricata. debajo de la hojarasca que ha caído del dosel. Hay un ambiente semi-acuático debajo de este detrito (constituido, principalmente, por hojas muertas y pedazos de hojas). Después de que llueve, la parte superior de las hojas de H. imbricata se secan, excepto debajo de la hojarasca. En realidad, hay toda una comunidad debajo de la hojarasca que cae sobre las hojas de H. imbricata. Cheirispa dorsata es otro híspido que se encuentra debajo de la hojarasca. Es pardo rojizo y a veces tiene una mancha negra en el centro de los élitros. Sus larvas son planas, pero con las patas laterales. También, se encuentra debajo de la
724
hojarasca una larva de lepidóptero solitaria no identifi cada, al igual que dos especies de isópodos, con otras espe cies colectadas menos frecuentemente como los grillos. Las pupas del abejón del platanillo se encuentran en varios lugares de la planta. Son pardas y morfológicamente muy similares a las larvas. Son enteramente inmóviles y se pegan con fuerza a la planta. Por lo general, la fase pupal dura como 20 días o menos, excepto durante la sequía. En las áreas más secas, las pupas estivan y los adultos emergen sólo después de las primeras lluvias de la época lluviosa. Las pupas al igual que los huevos, sufren enormemente por el parasitismo, muriendo cerca del 40%, según la mayoría de los censos.
Seifert, R. P., and Seifert, F. H. 1 979. Utilization of Heliconia (Musaceae) by the beetle Xenarescus mono cerus (Oliver) (Chrysomelidae: Hispinae) in a Ven ezuelan foresto Biotropica 11:S1-59. Strong, D. R. 1 977. Rolled-leaf hispine beetles (Chryso melidae) and their Zingiberales host plants in Middle America. Biotropica 9: 1 56-69. . 1 977. Insect species richness: Hispine beetles of
---
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Climaciella brunnea
(Avispa. Mantíspida,
Wasp Mantispid). P. A. Opler Este gran neuróptero mimético
(1.3-1.9 cm) (fig.
11.22) es miembro de Mantispidae, una familia de criso pos depredadores. Se cree que el género Climaciella tiene tres especies alopátricas ampliamente extendidas en América Central y Estados Unidos. C. brunnea se extiende desde las tierras bajas del Pacífico hasta el norte de México. Como se puede ver en la figura, las patas anteriores de Climaciella son rapaces y captura las presas de la misma forma que los mántidos y los chinches asesinos, eso es, por su método de acechar a sus presas. El mimetismo, en este insecto, es polimórfico y batesiano. En Costa Rica hay cinco avispas polistinas en dos géneros (Polistes y Synoeca) que sirven como modelo (Opler 1980). El mimetismo que expresan es tan extraño como el registrado por Clarke y Sheppard (1963, 1971, 1972) para Papilio dardanus. P. memnon y P. polystes en donde las hembras son miméticas polimórficas de varias mariposas papiliónidas de mal sabor y los machos son de un tipo "silvestre" monomórfico y no mimético. C. brun nea sobrepasa a estos ejemplos clásicos por lo menos en dos sentidos. Ambos sexos siempre son miméticos y la herencia de las formas, está cuando menos, parcialmente, ligada al sexo.
DESCRIPCION DE ESPECIES Aunque se desconoce el estilo de vida de esta espe cie, puede que tenga los siguientes rasgos, extra polándolos de los registros de otros mantíspidos (Batra 1 972; Hoffman 1 936; Hungerford 1 936; Kuroko 1 961; Smith 1934). Los adultos emergen hacia finales de la época lluviosa y entonces se da el apareo y el desove. Las hembras que acaban de aparear tienen un espermatóforo blancuzco sobresaliendo desde la abertura copulatoria. Los huevos tienen un sostén largo y están pegados en masa a las hojas o los tallos. Los huevos eclosionan pronto y las larvas ya con las patas completas, buscan los lugares protegidos para pasar la época seca. Con la llegada de las lluvias, las larvas buscan hospederos adecuados -sacos ovígeros de arafias o larvas eusociales o sociales de himenópteros. Una vez localizados los hospederos, las larvas se transforman en formas ápodas parasíticas y completan su desarrollo. Batra, S. W. T. 1 972. Notes on the behavior and ecology of the mantispid, Climncellia brunnea occidentalis. J.
Kansas Ent. Soc. 45:334-40. Fig, 1122 Climaciella brunea: Ejemplar adulto (insecto grande sobre el tallo), Provincia de Guanacaste, Costa Rica (foto p, A, Opler),
Las cinco formas, que se pueden encontrar en un mismo sitio, imitan a las siguientes avispas y sus patron'es de color: 1 . Polistes instabilis -de vientre amarillo, anaranjado rojizo y negro, abdomen negro y alas pardo rojizas. 2, Polistes canadensis -de cuerpo completamente anaranjado rojizo, con alas negras azuladas. 3. Polistes carnifex -de cuerpo principalmente ama rillo con algunas marcas anaranjado rojizas (nada de negro), con alas anaranjado amarillentas. 4, Synoeca surinama -de cuerpo completamente ne gro, con alas negras. 5. Po listes erythrocephalus -similar a la forma "suri nama", pero la cabeza y parte de las patas son ana ranjado rojizas. La forma "canadensis" es siempre una hembra, y la forma "instabilis", la forma más común en Costa Rica, se encuentra en ambos sexos, aunque predominan los ma chos. En Costa Rica, las frecuencias relativas de las dife rentes formas varían de sitio en sitio, aunque la forma "instabilis" siempre es la más abundante. Estos insectos, aunque, generalmente, escasos, pueden reunirse en gran des cantidades hacia finales de la estación lluviosa en las plantas que proporcionan una combinadón de néctar (generalmente extrafloral) y abundantes presas. Tales agregaciones se han encontrado en las siguientes plantas en Costa Rica: 1pomoea carnea (Convol vulaceae) en Palo Verde, Crotalaria incana (papilionoideae) en la granja COMELCO, Crotalaria pumila (papilionoideae) en la administración
del
Parque
Nacional
Santa Rosa,
e
Indigofera suffriticosa (papilionoideae) en la Hacienda Santa Rosa.
Clarke, C. A., and Sheppard, P. M. 1 963. Interactions between major genes and polygenes in the deter mination of the mimetic patterns of Papilio dardanus.
Evolution 17 :404- 13. ' . 1 97 1 . Further studies on the genetics of the mimetic butterfly Papilio memnon L. Phi/o Trans. Roy. Soc. London, ser. B., Biol. Sci. 263 :35-70. --- . 1 972. The genetics of the mimetic butterfly Pa pilio polytes L. Phil. Trans. Roy. Soco London, ser, B., Bio/. Sci. 263:43 1-58 . Hoffman, C. H. 1 936. Notes on Climncellia brunnea varo occidentalis Banks (Mantispidae-Neuroptera). Bull. Brooklyn Ent. Soco 3 1 :202-3. Hungerford, H. B. 1 936. The Mantispidae of the Doug ---
las Lake, Michigan region, with sorne biological ob servations (Neuropt.). Ent. News 47:85-88. Kuroko, H . 1 96 1 . On the eggs and first instar larvae of two species of Mantispidae. Esakia 3:25- 3 1 . Opler, P . A. 1 980. Mimetic polymorphism i n Climncellia
brunnea (Mantispidae, Neuroptera), a Neotropical lacewing. Biotropica 13: 1 65-76. Smith, R. C. 1 934. Notes on the Neuroptera and Meco ptera of Kansas with keys for the identification of species. J. Kansas Ent. Soc o 7: 1 20-45.
Culicoides (Purrujas, Biting Midges,
Punkies, No-see-ums) C. L. Hogue La vida cerca de la costa, principalmente alrededor de los esteros salobres, puede ser completamente intole rable debido a las nubes de estos diminutos mosquitos que atacan sin cuartel. Tienen preferencia por la piel tierna de las orejas y del cuello, pero atacan, ferozmente, cualquier área expuesta del cuerpo. Los piquetes pueden producir
725
INSECfOS
picazón, emanaciones y lesiones dolorosas que fácilmente se infeccionan. En algunos individuos alérgicos, se desa rrollan unas grandes ampollas locales llenas de agua en el sitio del piquete y pueden estar seguidas por reacciones sistemáticas similares, incluyendo fiebre e indisposición. El pequeí'io tamaí'io de estos mosquitos, cuyos efec tos por los piquetes exceden lo que uno esperaría de tan minúsculas criaturas, ha inspirado una variedad de nombres vernáculos. Generalmente, los Culicoides son conocidos en Norte América como "punkies" o "moscas de los arenales" ("sandflies"), éste último nombre no debe confundirse con la mosca del género Phlehotomus familia Psychodidae- responsable de la transmisión de la leishmaniasis. Por cierto, son tan pequeí'ias que resultan casi invisibles a simple vista y pueden pasar a través de una red de cedazo común y de la malla de un mosquitero. En Costa Rica y en la mayoría de Hispanoamérica, se emplean los nombres comunes de purrujas y jejenes (con las va riantes ortográficas de inhenes y ehenes). Los brasilefios se refieren a estos mosquitos como maruims o polvorines, que ambos significan "polvo", otra alusión a su diminuto tamano. La molestia de las purrujas se ve influenciada por la hora del día, la temperatura y el viento. La mayoría de los piquetes ocurre durante los días calientes y en las noches cuando no hay corrientes de aire. En estas ocasiones, sus ataques pueden ser tan feroces que la única salvación es abandonar el área. Los repelentes de insectos no tienen ningún poder; sólo la práctica local de hacer fuegos hu meantes parece tener bastante efecto en abatir estas plagas. Por lo general, para reducir el problema, lo único práctico es mantener el cuerpo bien cubierto. Los piquetes pueden ser curados con ungüentos antibióticos para controlar la infección; estos ungüentos deberían incluir un anestésico local para aliviar la picazón y, por lo tanto, reducir las oportunidades de introducir bacterias al rascarse. Al igual que todos los Diptera hematófagos, sólo las hembras chupan sangre. Además no todas las especies de Culicoides pican al hombre. El género es cosmopolita, pero la mayoría de las especies se alimentan de la sangre de otros vertebrados y se sabe que algunos toman sangre de invertebrados, incluyendo de insectos. En Costa Rica, el peor ofensor, ciertamente, es la purruja de los esteros, Culicoides furens, ampliamente distribuida en ambas costas del trópico y del subtrópico de Norte y Sur América. Esta y muchas otras especies molestas se crían en los esteros y pantanos, a menudo , en asociación con el mangle negro (Avicennia). Más específicamente, la larva necesita áreas de arena anegada de agua y mezclada con humus sobre la línea de las mareas altas normales. La sombra también parece ser un requisito para el desarrollo adecuado. El agua, que satura los sitios de crianza, puede ser fresca o salobre. El alimento de las larvas consiste en detritos orgánicos, levaduras y algas. Algunas especies depredadoras se alimentan de pequefios invertebrados como nemátodos, protozoarios y diminutos artrópodos, incluyendo insectos. Otras especies de Culicoides de 726
interés que no pican, se desarrollan en el agua en los huecos deJos cangrejos de tierra, en los huecos de la madera en descomposición y en el agua recogida en "las brácteas foliares de las bromelias. Las larvas de Culicoides miden de 2 a 5 mm �e largo y son muy delgadas y en forma de gusano. La cápsula cefálica es de amarillo a pardo y el cuerpo es blanco translúcido con un poco de pigmento subcutáneo en pa trones característicos en el tórax. Hay un corto segmento del cuello (una porción constrefiida del protórax) seguida por doce segmentos cilíndricos aproximadamente iguales. Las setas son diminutas, excepto por la terminal y las características para identificarlos son muy sutiles. Las larvas se mueven entre las partículas del suelo por medio de rotaciones serpentinas; las formas acuáticas nadan con movimientos similares a los de las anguilas. Las pupas del género son levemente similares en apariencia general a aquellas de los mosquitos. Sin em bargo, el abdomen se mantiene en una posición más extendida y carecen de aletas natatorias terminales, siendo reemplazadas por proyecciones cortas parecidas a las espinas. Por lo general, están bien pigmentadas y llevan setas en posiciones definitivas, muy útiles para la clasificación e identificación. Estas últimas son llevadas, principalmente, en tubérculos. Además, la forma de la trompeta respiratoria tiene valor en el diagnóstico. Culicoides tiene una considerable importancia médica que va más allá de la simple molestia de sus piquetes. Un creciente número de especies están involu cradas como vectores de organismos patógenos para los humanos y los animales y seguramente se encontrará que muchas otras transmiten enfermedades. Algunos parásitos importantes transmitidos por las purrujas son el virus de la lengua azul en las ovejas, la encefalitis en los humanós y animales y los gusanos de maria Acanthocheilonema perstans, Mansonella y Onchocerca) en el ganado y los caballos. Atchley, W R.; Wirth, W W; and Gaskii1s, C. T. 1 975. A bibliography and a keyword-in-context index 01 the Ceratopogonidae (Diptera) from 1758 to 1973. Lub bock: Texas Tech Press. Macfie, J. W S. 1 953. Ceratopogonidae from Costa Rica. Beitr. Ent. 3:95- 105 .
Dichotomius carolinus colonicus
(Rueda Caca, Dung Beetle) H. F. Howden
Este escarábido nocturno (fig. 1123) que se ali menta de estiércol se encuentra a elevaciones bajas y medias en la mayor parte de Centro América (ver Howden y Young 1 9 8 1 ); la especie nominal se extiende hasta el sureste de los Estados U nidos. La especie o subespecie, es completamente negra, muy convexa, con el margen ante rior de la cabeza bruscamente redondeado y carece de
DESCRIPCION D E ESPECIES Howden, H. F., and Young, O. P. 1 98 1 . Panamanian Scarabaeinae: Taxonomy, distribution, and habits.
l
Contrib. Am. Ent. Inst. 1 8 : 1 -204.
bimaculata (Salta monte Oroverde, Chapulín Oroverde, Green-and Gold Solanum Grasshopper)
Drymophilacris
H. F. Rowell
Fig. 1123 Dichotomius carolinus colonicus,' Ejemplar adulto (foto H. F. Howden). "dientes". Su tamaño varía entre 22 y 30 mm de longitud y los ejemplares grandes, tomando en cuenta su biomasa, son los "rueda cacas" más grandes de Costa Rica. Comúnmente la especie se alimenta de boñiga de bovinos y equinos, pero también se ve atraída por otros tipos de excremento incluyendo las heces humanas. Si el estiércol no puede ser fácilmente dividido en segmentos, el escarabajo excava una madriguera alrededor de la masa y lleva una bola de estiércol hasta el fondo de la madriguera, que,a menudo,tiene una profundidad de 15 a 40 cm. El tipo de suelo y la humedad influyen en la facilidad para ex cavar, por lo general, son más profundas las madrigueras en suelo arenoso. El excremento llevado a la madriguera puede servir como alimento para los adultos o puede formarse en una masa para la crianza de un único huevo blancuzco, ligeramente alargado y grande ( 10 mm). Los detalles de las madrigueras y las bolas para la cría pueden encontrarse en Halffter y Matthews (1966, pp. 124-25). El desarrollo del huevo a la pupa toma 2 meses aproximada mente y los nuevos adultos emergen durante períodos de humedad. Los adultos no pertenecen al grupo de escarábidos "rueda caca", pero si el excremento es bas�te firme (v. g., boñiga de caballo) un adulto puede empUjar un pedazo a una distancia considerable antes de enterrarlo lejos del punto de partida). Los adultos comienzan la actividad al oscurecer y con frecuencia se ven atraídos por la luz. Al igual que muchas otras especies, puede colectarse poniendo trampas de excremento. La trampa más simple es una lata que contenga un poco de éste y que se encuentre enterrada en el suelo hasta el borde. Halffter, G. , and Matthews, E. G. 1 966. The natural history of dung beetles of the subfamily Scarabaeinae (Coleoptera, Scarabaeidae). Folia Ent. Mex. 12- 14:
1-3 12.
Este insecto (fig 11.24) es común en La Selva y en los bosques en las llanuras de San Carlos y en el resto de las tierras bajas del Caribe. Es un típico representante de los saltamontes acrídidos de los claros del bosque pro ducidos por la caída de un árbol y de otras aperturas de luz. Este tipo de hábita� es el que ocupan aproximadamente 70% de las especies de chapulines del país. Típicamente, estos insectos no vuelan, tienen colores brillantes o están marcados de manera conspicua, no tienen el poder de la estridulación y son alimentadores oligofágicos o estric tamente monofágicos, aceptando una o pocas especies de plantas como alimento. D. bimaculata pertenece a un subgrupo de la subfa milia Proctolabinae (de la familia Acrididae) que se ali menta de Solanaceae; este grupo está confinado a Costa Rica y Panamá. El adulto tiene alrededor de 2 cm de longitud, es verde con la cabeza, el protórax y la región genital de color dorado metálico. Las alas están reducidas a pequeñas escamas. Las grandes antenas son negras con las puntas blancas, los grandes ojos protuberantes y la franja postocular son negras y el extremo posterior del macho es negro con dos manchas doradas, dándole el nombre específico. Cuando el saltamontes se detiene en una superficie horizontal, los segmentos horizontales anteriores son más altos, dándole una apariencia más bien jorobada. El macho tiene segmentos genitales inflados y grandes cercos negros curveados hacia adentro. Las larvas toman esta coloración en el cuarto de seis estadías; antes de esto, son negras azabache con la cabeza y el protórax anaranjado brillante, que es el color de un considerable número de diversos insectos presentes en Solanaceae, incluyendo a los crisomélidos, cercópidos, cerambícidos y a otros taxones. Las especies em parentadas y ecológicamente casi idénticas incluyen aD. monteverden sis (Descamps y Rowell 1978) y Drymacris nebulicola (Rehn 1929) en Monteverde. Ampelophilus olivaceus (Giglip-Tos 1897) de San Vito y la Península de Osa, A. meridionalis (Bruner 1908) de la costa suroeste y A. truncatus (Rehn 1905) del Valle Central también son muy similares, pero son básicamente verdes, rojos y azules en lugar de ser verdes, dorados y negros y con menos alas vestigiales. Complementan sus plantas alimenticias acep tables con algunos géneros de Compositae. D. bimaculata se encuentra típicamente en especies de Solanum, Witheringia y Cestrum y es especialmente común en la enredadera espinosa Solanum siparunoides. Aparte de los claros en el bosque, es conspicua en las 727
INSECTOS
Fig. ll.14: Drymophilacris bimaculata: Macho adulto. Finca La Selva, Distrito de Sarapiquí, Costa Rica (foto H. F. RowelI).
parcelas de sucesión, en la "Arboleda 2" y a la orilla del
pejibayal en La Selva. La mayoría de los acrídidos deposi tan sus huevos en el suelo, pero Drymophilacris y otros oligófagos los ponen en masas de espuma ricas en
proteínas entre las hojas de las plantas hospederas. Supues
tamente, esto le facilita a las . larvas encontrar la planta hospedera. Todas las etapas de vida están presentes
durante todo el año en La Selva y el ciclo de vida toma
debe acercar con la precaución que uno tendría al observar
a un ave. Los machos (a menudo más de uno) tienden a quedarse con la hembra una vez que la han encontrado y después de esto, ambos sexos se siguen con la vista. Las diferentes especies proctolabinas de Solanum tienen mar
cas de especie características en la cabeza y en la placa subgenital, formando "linternas delanteras" y "linternas posteriores" que parecen facilitar este comportamiento.
como 12 semanas. A pesar de su color brillante y del hecho que la mayoría de las Solanaceae están llenas de alcaloides
A veces las parejas permanecen juntas por más de una semana a la vez y con frecuencia se mueven de planta en
venenosos para los vertebrados, no parece que tengan un
planta. El apareo, generalmente, comienza al finalizar la
sabor desagradable o que sean tóxicos para las lagartijas,
tarde y continúa hasta temprano en la mañana; las mudas aves, hormigas o mantis y aparentemente estos depre- . también tienden a ocurrir por la noche.
dadores potenciales no desarrollan ninguna respuesta
adversa cuando se les alimenta con estas plantas bajo condiciones experimentales. La coloración brillante, en lugar de ser aposemática, parece usarse como atrayente
intraespecífico a corta distancia y como un identificador de
la especie. Parece que los machos encuentran su pareja
A diferencia de la mayoría de los saltamontes de las Drymophilacris y sus parientes se ali mentan a partir de la mitad de la hoja y no desde el borde, produciendo huecos centrales. Frecuentemente, causan daños considerables e incluso pueden matar a las plantas zonas templadas,
primero encontrando las plantas alimenticias y explo
nuevas. Necesitan de los indicadores químicos presentes
es ayudada por el tamborileo de las patas posteriores del
alimentación: aceptan casi cualquier cosa salpicada con
rándolas en busca de miembros de su especie. La búsqueda macho sobre el tallo de las plantas, lo que provoca un
tamborileo de respuesta por parte de la hembra. Son
extremadamente visuales en su comportamiento y se les
728
en las hojas de las plantas hospederas para producir la hojas maceradas de Solanum, pero rechazan las sustancias
nutritivas neutrales como el papel de filtro endulzado, pero sin las hojas. Esto es: el escogimiento de las plantas ali-
DESCRIPCION DE ESPECIES menticias está regida por las sustancias químicas fagoes timulantes, no fagorrepelentes. Este tipo de comporta miento es típico en los herbívoros altamente selectivos. Un problema importante aún no resuelto, que pre sentan esta y otras especies de saltamontes sin vuelo de los claros de los bosques es la dispersión a los nuevos hábitats. Ya que son monófagos y oligófagos, sus plantas alimenti cias nunca son fáciles de encontrar en la gran diversidad florística del bosque pluvial; además, la sucesión en el claro del bosque eliminará sus plantas alimenticias en unos pocos años y será indispensable que encuentren un nuevo hábitat. Desde el punto de vista del saltamontes, el bosque es un archipiélago de islas en transición con hábitats adecuados. La incapacidad para volar no es característica sólo de las especies costarricenses, pero ha evolucionado, convergentemente, una y otra vez en diferentes taxones de saltamontes de los claros del bosque a través de los bosques pluviales del mundo -probablemente esta situación sea análoga a la de los insectos en las islas oceánicas donde la habilidad para volar tendería a causar que el insecto pierda su "isla" de plantas y alimento con demasiada facilidad. Es un misterio como ocurre la dispersión a largo plazo. No se conoce ninguna forma alada facultativa; supuestamente, los individuos caminan a través del bosque hasta encontrar un nuevo sitio.La composición de las especies de la fauna acrídida en los claros del bosque es muy variable, de forma que sugiere que son importantes los efectos de los fun dadores y que la dispersión de claro en claro puede ser un factor importante sobre la población total de la especie.
E�iton burchelli y otras hormigas arrieras
(Hormiga Arriera, Army Ants) C. W. Rettenmeyer Las hormigas arrieras del Neotrópico (fig. 11.25) comprenden alrededor de 150 especies clasificadas en cinco géneros. Dentro de su extensión desde el sur de los Estados Unidos hasta el norte de Argentina, pueden encon trarse en la mayoría de los hábitats por debajo de los 2.000 m de altura. El número de especies es mayor en los bosques de las tierras bajas donde no hay una estación seca muy severa y en estos bosques húmedos típicamente hay cuatro o cinco géneros y unas veinte especies en cualquier locali dad dada. Las hormigas arrieras son asombrosamente simi lares en cuanto a su comportamiento y ecología; se distin guen de otras hormigas por las siguientes características (Rettenmeyer 1963; Schneirla 1971). (1) Sus colonias son grandes, variando desde treinta mil hasta más de un millón. (2) Las obreras son polimórficas y los ejemplares más grandes, llamados soldados, son de 9 a 14 mm de largo y tienen unas grandes mandíbulas en forma de gancho. Los individuos más pequeños son como la quinta parte del tamaño de los soldados y carecen de grandes mandíbulas. Se cree que las diferencias de tamaño y de morfología entre las obreras adultas se deben al consumo diferencial de alimentos por parte de las larvas. Hay muchas especies
inc�nspicuas de menos de 5 mm de1argo que carecen de soldados evidentes. (3) Todas las especies son casi exclu sivamente carnívoras, alimentándose de artrópodos y en especial de otras hormigas y avispas sociales. (4) Las hormigas forrajean en columnas, corriendo con rapidez con sus patas largas y transportando los objetos por debajo del cuerpo.(5) Sus ojos están reducidos a una única faceta o están ausentes y utilizan senderos químicos para orien tarse y para el reclutamiento hasta la presa. (6) La colonia entera migra, a menudo, durante las noches cuando hay una generación de larvas, pero, algunas especies pueden permanecer en el mismo sitio por varios meses. (7) Los nidos o vivaques están formados por grupos de hormigas colgantes, a menudo subterráneos pero encontrados más comúnmente dentro de los árboles o troncos huecos o debajo de otros objetos.(8) En cualquier momento dado, la edad de toda la generación es aproximadamente la misma (pero la cría varía mucho en su tamaño debido al polimorfismo). Cuando predominan las larvas, la colonia probablemente emigre esa noche; cuando sólo hay capu llos, normalmente la colonia no emigra. . en cada colonia (Rettenmeyer y Watkins 1978). (Ella no debería ser colectada ya que la colonia morirá o se fundirá con otra). (10) Los machos, la única casta alada, por lo general no están presentes en una colonia pero, en algunas se producen de trescientos a tres mil, generalmente, durante la estación seca o al comienzo de la estación lluviosa, tienen ojos grandes y vuelan hacia la luz.
Eciton burchelli (fig. 11.25) es la hormiga arriera más famosa en el Nuevo Mundo, debido a sus espectacu lares incursiones (Rettenmeyer et al. 1982). Al amanecer, las hormigas salen a montones de su vivaque, que típicamente está sobre el nivel dehuelo, debajo o adentro de un tronco o de un árbol. 'Se esparcen en el suelo alrededor del vivaque, pero pronto se -concentran en una dirección, generalmente, lejos de la ruta de'.emigración previa. El grupo invasor pronto toma forma'de abanico, con una columna principal conectándose ,con el nido. Durante las primeras horas de la invasión, ._el tránsito principalmente se aleja del viva que a una razón 'máxima de cinco a diez hormigas por seguntlo.Esta 'columna principal se divide repetidamente conforme'las hormigas se acercan al frente del enjambre. Pueden pasar 1 Ó 2 horas antes de que alguna presa sea llevada de vuelta al nido y después de 5 ó 6 horas el frente puede estar a 50 m o más del vivaque. Dejan muchas presas en los escondites tem porales a lo largo de las columnas invasoras que más tarde serán llevadas al nido o transportadas a uno nuevo durante la emigración. Comparable a una manada de lobos, pero con cin cuenta mil lobos en miniatura, una invasión de hormigas arrieras en enjambre es el epítome de la depredación en grupo. El frente del hormiguero, de 3 a 15 m de ancho, avanza a través del piso del bosque arrollando a la mayoría de los animales que se encuentran al frente. Aunque no son ni más grandes ni más fuertes que muchas de las hormigas que atacan, las hormigas son depredadoras muy exitosas debido a las grandes cantidades y por su cobertura casi 729
INSECTOS
Fig.1125 Eci/on hama/wn: Soldados y obreras con larvas desarrolladas y el capullo de un macho o de una reina (arriba a la derecha). Los soldados no cargan larvas ni capullos, aunque sus bien desar rolladas mandíbulas aparentemente servirían para este fin. Morfológicamente las obreras de E. burchelli son casi idénticas a las de E. hama/um aunque su cuerpo es más oscuro y la cabeza de los soldados no son lustrosas (fotoC. W. Rettenmeyer).
730
DESCRIPCION DE ESPECIES
completa del área. Las·hormigas arrieras también tienen el sistema de reclutamiento más rápido que se conoce para cualquier insecto social y pueden reclutar cien hormigas o más en 1 min desde una columna invasora a una fuente de alimento (Chadab y Rettenmeyer 1975). No hay ninguna evidencia de que las hormigas arrieras puedan detectar su presa desde lejos y su búsqueda está dirigida princi palmente por la micro topografía; siguen los troncos o los bejucos e incluso suben hasta la copa de los árboles más altos del bosque. Muchos artrópodos que se encuentran al paso del enjambre en marcha, si corren o vuelan en la dirección correcta, pueden evitar ser arrollados por las hormigas. Sin embargo, una sola invasión en enjambre puede estar acompañada por más de mil moscas ("sandflies") y por una docena o más de pájaros hormigueros que también repre sentan una amenaza para los artrópodos (Rettenmeyer 1961). Las moscas ponen huevos o larvas en la presa que trata de escapar, mientras que evitan la presa ya capturada por las hormigas. Las aves hormigueras también se comen los grillos, las esperanzas y otros insectos pero no se comen a las hormigas arrieras (Willis y Oniki 1978). Cualquier vertebrado que no esté incapacitado no tendrá dificultad para escaparse de las hormigas, y, rara vez, una pequeña lagartija u otro vertebrado es matado por un enjambre invasor. Además del gran número de moscas, que revolotean o se posan alrededor del enjambre invasor, hay gran cantidad de otros artrópodos que viven en las colonias. Estos pueden estar acompañando a las hormigas invasoras pero son más comunes en las columnas de emigración. Las especies más comunes pero más pequeñas son los abun dantes ácaros transportados por las hormigas. También hay pececillos de plata (Thysanura), abejones culebra (Staphylinidae), abejones histéridos y limulódidos y moscas fóridas. Algunos de éstos son depredadores de las hormigas, pero la mayoría de las especies no causan cuan tiosos daños a su "hospedero". Al vivir en las colonias de las hormigas, a estos "huéspedes" o "mirmecófilos" se les suministra de todo su alimento y están protegidos de muchos depredadores y otros peligros ambientales. Entre los huéspedes más interesantes están las avispas y los estafilínidos miméticos de las hormigas (Akre y Retten meyer 1966). El mimetismo a su hospedero se considera como mimetismo Wasmanniano ya que la semejanza, probablemente, sea el resultado de la selección natural por parte del hospedero (el modelo) o de algún otro depredador intracolonial (Rettenmeyer 1970). Es poco probable que los depredadores vertebrados hayan causado la evolución de este mimetismo en artrópodos de sólo 1 a 3 mm de largo. Las emigraciones de E. burchelli comienzan desde mediados de la tarde hasta temprano en la noche y pueden continuar por 3 a 9 horas dependiendo del tamaño de la colonia, de la distancia, del terreno y del clima. La mayoría de las emigraciones son de 50 a 70 m de largo. La reina permanece dentro del vivaque excepto durante la emigración nocturna, donde típicamente está acompañada por una comitiva de varios soldados y obreras (Retten-
meyer, Topoff y Mirenda 1978). Generalmente, ella emi gra después de que el 90% de la colonia ha dejado al antiguo vivaque. Muchos huéspedes a veces emigran después de que todas las hormigas han pasado. Ya que las reinas de los hormigas arrieras nunca tienen alas, ha toman parte en el vuelo nupcial característico de otras hormigas. Las colonias grandes pueden producir unas cuantas reinas nuevas y hasta tres mil machos durante la estación seca. Los machos vuelan desde la colonia de origen en poco menos de 2 semanas de su emergencia, unos cuantos afortunados aparearán y todos morirán en el lapso de tres semanas. Una colonia puede dividirse, pero no se ha visto ninguna división en más de dos colonias. E. burcheUi tiene dos subespecies en Centro Améri: ca que pueden tener aspectos muy diferentes. Las obreras medianas y pequeñas de E. b. foreli tienen el abdomen anaranjado claro y la cabeza y el tórax negros; las obreras de E. b. parvispinum, del mismo tamaño, son com pletamente negras o negro rojizas. No se conoce muy bien las extensiones geográficas de las dos subespecies y ambas han sido registradas desde la misma localidad en Costa Rica. Otras especies de Edton varían desde amarillo hasta pardo rojizo oscuro y negro. Todas tienen aguijones y el olor particular de las hormigas arrieras, además del olor típico de la especie, que es útil para identificarlas en el campo. El comportamiento básico de todas las hormigas arrieras es similar al de E. burchelli con una excepción principal: todas las otras especies de hormigas arrrieras tienen enjambres invasores más pequeflos o carecen de ellos por completo. La mayoría de las hormigas arrieras tienen dos o tres columnas invasoras angostas que salen del vivaque en diferentes direcciones. Por estar el grupo in vasor compuesto por únicamente cerca de cincuenta hormigas, no hay grandes cantidades de artrópodos que sean .expulsados por la columna invasora y no se presentan las aves y las moscas que "siguen al campamento". Las pocas especies de hormigas arrieras con enjambres in vasores tienen una dieta muy diversificada, ya que con sumen una gran variedad de artrópodos, además de hormi gas. Los agresores de la columna se especializan en una dieta de hormigas, pero a veces atacan a las avispas sociales y a las termitas. Debido a las grandes cantidades de especies, colonias e individuos, sin duda, las hormigas arrieras son los depredadores más importantes sobre otras hormigas.
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---o
731
INSECTOS
--o
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Schneirla, T. C.
Fig. 11.26 Euchroma giganlea: adulto (e l diámetro de la moneda de un
Euchroma gigantea (Eucroma,
Giant Metallic Ceiba Borer)
Colón es de 28 mm); recuadro, tarso posterior y parte ventral del abdomen. Parque Nacional Santa Rosa, Guanacaste, Costa Rica (fotos D. H. Janze n).
H. A. Hespenheide
Euchroma gigantea (fig. 11.26) según su nombre es de color brillante y en el trópico del Nuevo Mundo es el miembro más grande de la familia de escarabajos Bupres tidae. En realidad, es uno de los escarabajos más grandes relativamente comunes de cualquier familia, midiendo entre 5 y 6 cm de largo. Los élitros son verde dorado brillantes, difundidos en la porción central por abundantes cantidades de rojo; el pronoto es verde metálico con dos grandes manchas negras, una a cada lado de la línea media y está rodeado de rojo metálico. Los adultos, que acaban de emerger, están cubiertos por un polvo ceroso amarillo, o pronto lo desarrollan, por encima y por debajo, que el escarabajo secreta sólo una vez. Una cantidad de otros géneros en la familia también producen esta eflorescencia característica (blanca en algunas especies) que a veces es confundida por polen, aunque no es sino una pequeña cantidad de géneros que visitan las flores. Aunque la fauna bupréstida de Costa Rica se conoce incompletamente, Euchroma se encuentra entre unas 1 1 0 especies en diecisiete géneros cuyas larvas son taladra dores de la madera o tallos. La familia típicamente es considerada como perforadora de la madera, pero se cono cen más especies ( 1 35) que son minadoras de hojas en Costa Rica (ver la discusión bajo Agrilus xanthonotus) aunque las colectas han favorecido al último grupo. Entre los bupréstidos grandes más comunes en los árboles caídos, los miembros de los géneros Chrysobothris y Actenodes (como veinte especies en total) tienden a pre dominar como representantes de la familia en el gran grupo de insectos implicados en la descomposición de la madera de los árboles. Sin embargo, los bupréstidos, probable mente, tengan menos importancia total que otras familias de escarabajos, como Cerambycidae, Platypodidae, Curculionidae (subfamilias Zigopinae y Cryptorrhy!}chi nae), Brenthidae y otras. Las plantas hospederas de Euchroma son miembros de la familia Bombacaceae.
732
Ceiba pentandra, Bombacop-
sis y Pseudobombax son los géneros y las especies en cuyos troncos he visto o he colectado ejemplares. La abundancia de las plantas hospederas de las larvas, sin duda, contribuye tanto a que los escarabajos sean relati vamente comunes al igual que su amplia distribución, ya que han sido registrados desde México hasta Argentina y en las Antillas. (Hubbell [ 1979] indica que Euchroma
adulto es un artículo menor en la dieta de los indios Tzeltal Mayas en Chiapas, México y que asan antes de comerlos). Ocasionalmente, puede verse a los adultos volando en las áreas abiertas o aún posados en el follaje de otras plantas,
pero son más comunes en los troncos de los árboles vivos de B ombacaceae. En Panamá vi, a un adulto alimentándose de la savia que exudaban las cortadas de machete en un ejemplar de Bombacopsis, pero, con más frecuencia, se ven posados sobre un tronco o caminando de arriba para abajo sobre él. Como han demostrado Opler, Southwood y otros, las plantas más abundantes tienden a tener una mayor fauna de herbívoros asociados. La fauna de insectos tala dradores de la madera de Ceiba pentandra es muy grande. La actividad era considerable en una gran Ceiba caída en la finca La Selva en noviembre de 1 978, aunque el árbol se había caído desde hacía seis meses (T. W. Sherry, como pers.). Además de una hembra Euchroma que ponía huevos había un gran escarabajo elatérido del género Chalcolepidius, una gran mosca de la familia Pantoph thalmidae y un gorgojo zigopino, Copturus montezumae, además de varias especies más pequeñas y platipódidos. Las grandes larvas pantoftálmidas estaban empujando aserrín hacia afuera de los túneles, probablemente excava dos para alimentarse de la savia y una cantidad de Hyme noptera parasitoides estaban poniendo huevos o escudriñando a lo largo del tronco.y de las ramas. Grandes depredadores Asilidae de los géneros Andrenosoma y Pilica patrullaban el espacio "abierto en busca de insectos voladores y seguramente ponían huevos que eclosionarían
DESCRIPCION DE ESPECIES
como depredadores de las larvas taladradoras de la ma dera, probablemente de Euchroma.
Hubbell , P.
1 979. Adult beetles as food . Co/eop . Bull.
33:9 1 .
Eulaema meriana
(Chiquizá, Merian's Orchid Bee) D.H. Janzen Aparte de las abejas Trigona sin aguijón, la gran abeja Eulaema meriana (Apidae: Euglossini) (fig 1 1 .27) es la especie que se observa con más frecuencia en el so tobosque pluvial de las tierras bajas en Costa Rica. Si se camina por varios terrenos fangosos del bosque en un día asoleado en Finca La Selva, en el Parque Nacional Corco vado o en otro bosque pluvial virgen de las t�erras bajas, muy probablemente encontrará una hembra chiquizá recogiendo barro del sendero que llevará en sus corbículas y utilizará para construir las celdas. La abeja básicamente es negra y peluda, con las alas oscuras en la base y claras en los extremos. El abdomen es anillado dorsalmente con una angosta franja amarillo crema y una franja terminal rojiza; las dos últimas franjas son congruentes. Tiene ojos grandes y eficientes y es más probable que lo vea a usted aproximarse antes de que usted la vea a ella. Probable mente vuele con rapidez por unos pocos metros sobre el sendero antes de cambiar la dirección y devolverse (¿será por curiosidad?). La hembra lleva el barro que ha recogido hasta una cavidad en el suelo (v.g., una madriguera vieja de un roedor) o en la parte baja de un tocón y construye grupos de celdas de arcilla, cada una como de 2,5 cm de largo por 1,8 cm de ancho. Varias hembras trabajan, simultánea mente, en varias celdas de una misma cavidad. Un nido puede contener hasta treinta celdas. Una vez que ha cons truido la celda, la hembra la aprovisiona con más o menos 2 cc de una pasta de polen y néctar y pone un huevo, en forma de banano, en la superficie. Congruente con el estilo de vida de otras abejas que ponen mucho esfuerzo en la construcción de unas pocas celdas, el huevo es enorme -puede tener hasta 1 ,4 cm de largo y 2 mm de espesor. Luego la hembra sella la celda terminada con una cubierta de arcilla cuidadosamente labrada y no hay contacto entre la madre y la cría hasta que varios meses después emerge la nueva abeja. Ya que al parecer los adultos de Eulaema , al igual que otras abejas grandes, pueden vivir hasta un año, existe la posibilidad que haya mucha interacción entre la madre y la cría y varias de las abejas que, simultánea mente, construyen las celdas en un nido de Eulaema meriana pueden ser parientes cercanas. Aunque el barro se recoja del suelo, el polen y el néctar se recogen de las flores en todos los niveles del bosque -desde Calathea de sólo 1 m de altura hasta en las copas de los árboles de 50 m, com o Lecythis costaricensis. Aunque no existen pruebas directas, es muy probable que,
Fig . 1127Eulaema meriana. a) E njambre de abejas hembras enfrente de un panal de Crematogastes, sacando resina para construi r la colm ena ( note la parte cubierta de miel de ese nido). b) Machos con la lengua la rga. e) Eulafema polyehroma acercándose a la orquídea Cates etum macula tum tal como lo hacen los mach os de E. meriana en ot ras partes de Costa Rica. a) y b) Pa rque Nacional Corcovado, Península de Osa, P rovi ncia de Guanacaste, Costa Rica (fotos, D. H. Janzen).
al igual que otras abejas tropicales grandes, las hembras de
E. meriana conocen bien la localización de muchas fuentes individuales de polen y de néctar que cada día producen una cantidad pequeña pero, regular de flores; efecti vamente, las abejas las visitan en una ruta alimenticia muy parecida a los hilos de una tela de araña. Se ha observado que E. meriana toma el polen de B lakea, Solanum, Cassia y B ixa y probablemente lo recoja de muchos otros géneros de plantas. El néctar es recolectado cuando menos de Calathea, Costus, Mandavilla y Centrosema y probable mente muchas otras especies, Sin embargo, los registros sobre los hospederos del néctar se confunden ya que los machos tienen la misma apariencia que las hembras y visitan los mísmos grupos de plantas cuando recogen néctar.
733
INSECTOS
Los machos de E. meriana son mucho más famosos que las hembras. Junto con otras abejas euglosinas -Euglossa, Exaerete, Eufriesia (Euplusia en la literatura antigua)-- polinizan a un grupo de orquídeas neotropi cales (v.g., Catasetum, Aspasia, Cyenoehes, Gongora, Houlletia, Notylia, Sobralia), que visitan para obtener sustancias químicas que después terminan en las glándulas mandibulares (o por lo menos en sus formas un poco modificadas; N. Williams, como pers.). Los machos, al igual que otros machos euglosinos, visitan a un subcon junto particular del total de orquídeas polinizadas por abejas; más aún, pueden ser atraídospor cierto subconjunto (cineol, acetato de bencilo, salicilato de metilo) de los productos químicos que, por lo general, atraen a las abejas de las orquídeas. Sin el uso de alicientes químicos, (que atraen a E.
meriana en cualquier bosque tropical y en cualquier época del año), se puede observar con mucha frecuencia a los ma chos de E. meriana con más frecuencia volando en una "danza" estereotipada en el sotobosque. Un macho vuela hasta un árbol y se agarra con sus mandíbulas (cómo hacen los machos cuando duermen de noche en las ramitas); man tiene las alas cerca del lado dorsal del cuerpo y en esta posición las zumba fuertemente varias veces y se deja caer del árbol y vuela en una figura en "ocho" de varios metros de lado a lado, en frente del árbol; luego vuela de regreso al árbol y repite el proceso. Esto puede repetirse por varias horas, pero la abeja, por lo general, no regresa al mismo árbol cada día. Generalmente, este comportamiento se observa en las horas a media mañana en el estrato inferior de los bosques tropicales (y es similar al observado en otras especies de Eulaema). A veces, más de una abeja efectúa la operación en un sólo día y sus rutas de vuelo pueden entrelazarse. Se cree que esta danza es parte del compor tamiento de atracción de la hembra o un despliegue de apareo. CuandoE. meriana, otra vez al igual que otras abejas (jig. l l .26 e), visita una orquídea, raspa ávidamente alguna parte de su tejido con los tarsos frontales (y con los cepillos detrás de ellos). Luego retrocede y mientras revolotea, transfiere los fluidos desde la planta a unas ranuras en los tarsos posteriores. Conforme se repite este proceso la abeja se vuelve notablemente menos cautelosa y su vuelo es más embriagado; algunas abejas se vuelven tan desorientadas que temporalmente no pueden volar. Además, en sus numerosos (y progresivamente más erráticos) viajes hacia la flor, la abeja puede tener un polinio (un saco de polen) pegado a ella (en el tórax, en las patas, al frente de la cabeza o en otra parte). Más tarde, cuando visita otra flor, los po linios quedan aprisionados por el estigma de la orquídea. Los polinios de las diferentes especies de orquídeas polinizadas quedan depositados en diferentes partes del cuerpo de la abeja y en diferentes abejas. Por ejemplo, una orquídea Catasetum puede ser visitada por E. meriana, sim ultáneamente, por dos o tres especies de Eulaema y por cuatro o cinco especies de Euglossa, pero, por lo general, los polinios son depositados en sólo una o dos de estas
734
especies, debido a las diferencias de tamaño, de forma y de comportamiento en la flor. Las abejas de las orquídeas se extienden desde donde el trópico de Cáncer cruza México hasta Sur América. E. meriana se extiende desde Guatemala a través de la mayor parte de Sur América tropical por debajo de los 1 .500 m de altura. Es muy poco común en los bosques caducifolios y las pocasE. meriana capturadas con cebos químicos en los sitios muy secos, probablemente, sean transeúntes de amplia extensión o que vengan de las poblaciones locales asociadas con la vegetación ribereña perennifolia En la mayoría de los bosques pluviales de las tierras bajas de Costa Rica, si se pone un conjunto de cebos químicos, pueden llegar de cinco a cincuenta individuos en el transcurso de una mañana. Como podría esperarse de una gran abeja aposemática cuyas hembras tienen un aguijón muy dolo roso para la autodefensa cuando son capturadas, hay una cantidad de imitadores de E. meriana. E. meriana, E. bombiformiS y E. seabrai forman un complejo de mimetismo mülleriano, con bastante variación local en el neotrópico y , las observaciones de "E. meriana" normalmente deberían ser atribuidas a estas tres a menos de que la abeja sea capturada y examinada por un entomólogo especializado en abejas. Las tres se encuen tran en Costa Rica y todas tienen un aguijón eficaz (las hembras) y los machos por supuesto son miméticos bate sianos de las hembras. Además, hay escarabajos y grandes moscas que son miméticos batesianos generales a muy específicos de E. meriana y de los otros miembros de su grupo mülleriano. También hay varias especies de Eufre sia (antiguamente Euplusia) que también forman parte de este círculo mülleriano. E. meriana es una de las cuatro abejas euglosinas que ha sido atraída con cebos químicos en la Isla del Caño en las inmediaciones de la costa del Parque Nacional Corco vado; sin embargo, ya que sólo un individuo llegó a los cebos; sospecho que pudo ser un transeúnte y que no formara parte de una población reproductora en la isla. En los últimos veinte años, se han hecho muchos trabajos sobre las abejas euglosinas en Costa Rica y Panamá y también en América del Sur; en seguida, hay una lista de algunos de ellos, recientes o particularmente perti nentes, y sugiero que estos sean leídos y digeridos antes de que alguien planee realizar más investigaciones de campo con las abejas euglosinas.
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I
DESCRIPCION DE ESPECIES
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--- o
--- o
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A prelirninary bibliography on
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Selbyana 2:345-55.
Si se ponen cuatro boñigas de caballo sobre trampas
ligeramente cubiertas en un sitio boscoso en un área de
unos cuantos metros cuadrados, cada noche llegarán a ella
de cinco a quince individuos de E.
chalybaeus. Al llegar,
el abejón dobla sus largas alas debajo de sus cortos élitros y dirige el curso por entre las boñigas individuales. Ahí, espera la llegada de los escarabajos boñigueros (Scara
baeidae) que llegan al poco rato. En Santa Rosa, las
principales presas durante la noche son Dichotomius yucatanus, Ontophagus championi y Canthidium cen tralis. La manera general de atacar a la presa es
moviéndose por debajo del escarábido y agarrándolo en la base de una pata o en el tegumento suave entre los escleri tos de la cabeza y el tórax. El estafilínido se abre camino
masticando al escarabajo y consume sus partes suaves
internas. Si el escarabajo es recién emergido (juvenil) con
Eulissus chalybaeus
(Abejón Culebra, Green Rove Beetle)
escleritos suaves, el estafilínido lo mata mucho más rápido que si es un escarabajo más viejo y duro. No hay ningún indicio de queE.
D. H. Janzen
chalybaeus siga a los escarábidos adentro
de sus madrigueras. La familia Staphylinidae incluye escarabajos depre
dadores (y carroñeros). Es grande y cosmopolita de éli
tros pequeños (alas anteriores), cuerpos alargados y flex
En Santa Rosa y probablemente en otros lugares en
Guanacaste, los abejones rueda cacas son bastante es
tacionales y en gran medida desaparecen del hábitat entre
ibles y movimientos rápidos y sinuosos; como las serpien
julio y diciembre, dependiendo de la especie. Sin embargo,
un sustrato enmarañado de basura, de frutas en des
ganado durante todo el año, y su cantidad aumenta con la
tes, los adultos pueden moverse rápidamente a través de
hay ejemplares de
composición y de otros materiales semisólidos en busca dE<
llegada de las lluvias (y de los abejones rueda caca). Parece
vacas y los caballos no son ninguna excepción. Los
dos por un estafilínido es hacia el comienzo y al final de la temporada de los escarábidos cuando es más grande la
presas de pequeños insectos. El excremento de los grandes animales es un hábitat rico en insectos y las boñigas de las estafilínidos son bastante comunes en este microhábitat. El
más conspicuo, en Guanacaste, es
Eulyssus chalybaeus
(jig. 11 .28). Este estafilínido verde metálico brillante, de 2 cm de largo, es un insecto favorito muy
cerca de
E. chalybaeus
en la boñiga fresca del
que la mayor oportunidad de los escarábidos de ser comi
proporción de depredadores por presa. Durante la den sidad pico, puede haber hasta mil en una boñiga y sólo de
uno a siete estafilínidos; un E.
chalybaeus probablemente
consuma de uno a cuatro escarábidos de tamaño mediano
admirado entre los colectores. En el Parque Nacional Santa Rosa, parece que en
por noche. Este abejón también se puede encontrar en la carroña y en otros sitios ricos en insectos y, sin duda, consume otras
en una boñiga fresca de caballo (durante el día o la noche).
presas, además de los rueda cacas adultos. En el bosque
pocos minutos cae del cielo uno de estos abejones verdes
Fig. 11.28 a) V ista lateral de un adulto Eulissus chalybaeus. b) Vista fronta l de a). Parque Nacional Santa Rosa, Guanacaste, Costa Rica (fotos, D. H. Janzen).
735
INSECTOS
pluvial de Corcovado, una especie diferente de estafilínido de grandes manchas pardas parece que representa la misma amenaza para los escarabajos boñigueros que E. chalybaeus. en Guanacaste.
Euptyckia kermes
(Ninfa Café de Zacate, Grass Nymph) P. J. DeVries
Según la: literatura, esta "especie" (fig. 1 1 .29) se extiende desde el noreste de Estados Unidos, hasta Centro y Sur América. En,Costa Rica se encuentra desde el nivel del mar hasta cerca,de 1 800 m de altura en las vertientes del Atlántico y, del Pacífico y es la mariposa satírida más común. Ell término "especie" está entre comillas porque parece que hay una .cantidad de taxones implicados aquí. L. D. Miller (com. pers.) me informa que ésta representa una gran cantidad' de géneros y especies. Como regla general, hay dos fenotipos distintos en un hábitat dado y uno de ellos es notablemente menos común. En los hábitats de las grandes alturas como en el Volcán Santa María (en Guanacaste) y en las faldas del Volcán Poás (Alajuela) y el Volcán Barba (Heredia), puede haber más de dos feno tipos. Los adultos son pequeños (con una envergadura de 25 a 3 5 mm), de color pardo opaco con una fila de ocelos pequeños en el margen exterior de las alas posteriores. Esta fila de ocelos es lo que normalmente se utiliza para distinguir la "especie". Las plantas hospederas son de varias especies de zacates (Gramineae). Los huevos son depositados, indi vidualmente, en la planta hospedera. El sitio de la ovipo sición puede ser una roca, una hoja muerta o el suelo cerca de la planta hospedera. A veces, la hembra que va a poner huevos localiza una planta hospedera aterrizando · sobre ella y después sobrevolándola y "bombardeando" el huevo
Fig. 11.29 EuptychUl Mrmes. lado inferior. Costa Rica (foto, P. J. DeVries).
736
desde el aire a la tierra (M. S inger, como pers.). Las larvas son verde claro, con una pequeña cola bifurcada y una cápsula cefálica verrugosa redonda y verde. Son alimenta doras nocturnas y extremadamente difíciles de encontrar durante el día. Los adultos se encuentran en las áreas alteradas de zacates como potreros, en áreas de crecimiento secun dario y en los claros de los bosques. Un estudio (Bmmel 1968) muestra que la población tiende a ser sedentaria durante la estación seca en Guanacaste. Además del estu dio superficial de Emmel, no hay otras publicaciones, que yo sepa, sobre la biología de los adultos de cualquier euptiquino neotropical. Los adultos son atacados por ácaros orobátidos durante la estación seca en Guanacaste (BmmeI 1968). Encuentro que los pequeños grupos de E. hermes y de otros satíridos que se congregan en el lecho de los ríos durante la estación seca en el Parque Nacional Santa Rosa tienden a estar fuertemente infestados con estos ácaros. No hay ninguna información sobre el efecto que éstos tienen sobre E. -hermes o sobre cualquier otro satírido. Los adultos de E . hermes no se alimentan de flores, sino de frutas en descomposición, de excremento, de la savia de las heridas de los árboles y de hongos.
Emmel , T. C. 1 968 . The population biology of the Neo tropical satyrid butterfty, Euptychia hermes. l . Inter population movement, ecology, and population sizes in lowland Costa Rica (dry season , 1 966) . J. Res. Lep .. 7: 1 53-65 .
Eutrombicula (Coloradillas, Chiggers)
C. L.
Hogue
Las coloradillas (fig. 1 1 30) son el tema de muchas conversaciones entre aquellas personas que se han aventu rado entre los matorrales, los breñales y las márgenes de los bosques de crecimiento secundario en el trópico húmedo. Estos pequeños ácaros (con una longitud menor a 1 mm) pueden adherirse a la piel humana para alimen tarse, causando lesiones con picazón persistente que se in flaman y provocan episodios de comezón, aun en los indi viduos más estoicos. Solo la etapa larval de este ácaro es la que pica. En su ciclo de vida normal la larva se pega a un vertebrado (rara vez invertebrado) para alimentarse de la linfa y del tejido proteolizado. Después de alimentarse, en cuyo proceso el cuerpo puede aumentar su volumen varias veces, se deja caer permanentemente para continuar su desarrollo como un ácaro de vida libre, alimentándose de los huevos de los insectos que viven en el suelo y pasar por otra etapa ninfal activa antes de convertirse en adulto. Esta secuencia en el desarrollo también incluye fases adicio nales de reposo, en donde el ácaro no se alimenta y por un tiempo permanece dentro del tegumento suelto, pero, no desprendido de la etapa de actividad previa.
DESCRIPCION DE ESPECIES
en fo.rma de flagelo. o. .expandido.s y marcadamente clavi fo.rmes. Las partes bucales co.nsisten en un par de quelí cero.s gruesos y un'par de palpos que, junto.s
dan a la parte
anterio.r la apariencia de una cabeza. Durante la alimentación, lo.s quelíceros perfo.ran la piel y la saliva es inyectada a través de la herida. La co.lo.radilla chupa el líquido. de la linfa y del tejido. sernidi gerido. y entonces inyecta más
saliva,
repitiendo. el
proceso. varias veces. El tejido. ho.spedero reaccio.na pro. duciendo. un núcleo en fo.rma de tubo que continúa Jreac cionando. co.n la saliva. La persistencia de es.te núcleo llamado estilo soma, es lo que causa la picazón molesta que dura po.r vario.s días y aún semanas, después de que la co.lo.radilla se ha caído.. Co.ntrario. a la creencia po.pular, la colo.radilla no. penetra la piel humana; so.lamente inserta la punta de las partes bucales. Las co.lo.radillas co.nstituyen una familia de ácaro.s, Trombículidae, que co.ntiene cerca de do.s mil especies en todo el mundo. y so.n únicament� unas po.cas especies que, aparentemente, parasitan a lo.s reptiles y que causan una gran cantidad de reaccio.nes alérgicas cuando. acciden talmente se adhieren a la piel humana. Parece que es la inco.mpatibilidad entre las enzimas salivales de la co.lo.ra dilla y la co.nstitución química del tejido. humano lo. que provo.ca la respuesta violenta. Las co.lo.radillas de lo.s roedo.res o aquellas que no.rmalmente se encuentran en o.tro.s mamíferos, po.r lo. general , causan po.ca o. ninguna reacción cuando. accidentalmente pican al ho.mbre. En Co.sta Rica hay tres co.lo.radillas de las lagartijas pertenecientes al género.
Eutrombicula
que so.n las más
co.nspicuas po.r sus ataques a lo.s humano.s: y
goeldii
E. alfreddugesi.
E. batatas, E.
Hay numerosas especies
en
otro.s veinte géneros o. más que rara o. ninguna vez atacan a Homo Fig . 11 30 EuJrombicula "pic!lduras" en el pie de u n turista. Sires, Parqu e
Nacional de Corcovado, Península de Osa, Costa Rica (foto, D. H. Janzen).
Lo.s ácaro.s adulto.s so.n bastante grandes, co.n fre cuencia rojo. brillante y densamente cubierto.s co.n pelo.s plumado.s o. setas. Po.r lo. general, se encuentran po.r debajo. de la superficie del suelo., en grietas, madrigueras, ho.ja rasca y humus o. en la madera y tro.nco.s en desco.mposición, do.nde activamente buscan y devoran el co.ntenido. de o.tro.s ácaro.s e insecto.s, así co.mo. sus huevo.s. La reproducción es bisexual; para efectuar la inseminación, lo.s macho.s de positan espermatófo.ros (paquetes de esperma) en el sus
sapiens.
En este país, no. se co.no.cen co.lo.radillas
que transmitan enfermedades humanas pero, en ciertas partes de Asia y en la región del Pacífico. so.n responsables de un raquitismo. co.múnmente cono.cido. co.mo. "tifus de charral" o. "fiebre tsutsugamushi". La mejo.r protección co.ntra las co.loradillas es usar ropa bien aj ustada en la cintura y metida dentro. de las bo.tas. A las co.lo.radillas les gusta apretujarse en lugares calientes y estrecho.s y po.r eso. es que, a menudo., se encuentran adherido.s en lo.s "brassieres" o en lo.s cin turo.nes y alrededo.r de lo.s genitales. Cuando. se está en territo.rio. de co.lo.radillas es una buena idea examinarse co.n cuidado al final del día, ducharse si es po.sible y quitarse cualquier ácaro. que se haya encontrado.. Lo.s piquetes nuevo.s se deberían esterilizar co.n alco.ho.l y así probable
trato. y las hembras lo.s reco.gen por medio. de vento.sas
mente no. causen ninguna reacción. Las lesio.nes que tienen
genitales.
vario.s
La co.lo.radilla puede reco.no.cerse tanto. po.r su apa riencia co.mo. po.r su tendencia al ecto.parasitismo.. Co.mo. es común en las larvas de lo.s ácaro.s, ésta tiene so.lo. seis patas en lugar de las ocho. que po.seen las etapas po.sterio.res y a menudo. so.n rojo. brillante, anaranjadas, amarillas o. aún blancas. Microscópicamente se puede ver su cuerpo lis,!> y esférico co.n setas plumosas espaciadas. Un par de setas
días
no. deberían
rascarse;
la picazón
y la
inflamación pueden aliviarse co.n ungüento.s para piquetes (especialmente lo.s que contengan un anestésico. que actúe tópicamente). Lo.s repelentes para mo.squito.s tienen poco. efecto. co.ntra las co.lo.radillas. El méto.do. co.mprobado de esparcir flo.r de azufre en las botas y en las piernas del pantalón aún parece ser el más eficaz para impedir sus ataques.
especializadas o senso.res se encuentran en medio de una
A esto.s ácaro.s en Co.sta Rica, generalmente, se les
única placa do.rsal rectangular (scutum) y son alargado.s y
llama colorado.s o co.lo.radillas debido a su co.lo.r. Otro.s
737
INSECTOS
nombres comunes en América Latina son isangos (perú), "betes rouge" (Cayena) y "mocuims" (Brasil). La coloradilla ("chigger" en inglés), no debe con fundirse con otro infame ectoparásito humano del trópico, la nigua o "chigoe". Esta última (también llamado "jig ger") es una especie de nigua (Tunga penetrans) que, por lo general, se introduce debajo o alrededor de las uñas de los pies. Brennan , J. M . , and Yi.mker, C. E. 1 966. The chiggers of Panama (Acarina: 1fombiculidae) . In Ectoparasites of Panama, ed. R . L. Wenzel and V. J . TIpton , pp. 22 1 -66. Chicago: Field Museum of Natural History. Johnston , D . E. , and Wacker, R . R . 1 967 . Observations on postembryonic development in Eutrombicula splen dens (Acariformes) . J. Med. Ent. 4:306- 1 0 . Michener, C. D . 1946. Observations o n the habits and life history of a chigger rnite, Eutrombicula batatas (Acarina, 1fombiculinae) . Ann. Ent. Soco Am. 39: 101- 18. Sasa, M . 1 96 1 . Biology of chiggers . Ann . Rev. Ent. 6:22 1-44.
Fidicina mannifera (Chicharra,
Sundown Cicada) A. M. Young
Las c h i charras (fig . 1 1 .3 1 ) son insecto s hemimetábolos (Homoptera: Cicadidae) d e cuerpo ro busto ( 1 2 a 40 mm de longitud) que se encuentran tanto en las regiones templadas como en las tropicales. Una etapa ninfal subterránea chupa los jugos del xilema (Cheung y Marshall 1973) de las raicillas de las plantas leñosas y herbáceas y pasa por varios estadías durante un período de varios años; la longitud del desarrollo depende de la especie, de la localidad y de una multitud de factores ecológicos. La ninfa madura cava un túnel hasta la super ficie del suelo para pasar por su última m uda. De un mismo lugar, emergen pocos o muchos individuos de una especie y, estos sitios de emergencia están marcados por las exuvias desechadas en el suelo o pegadas en las plantas. La emergencia de los adultos, por lo general, ocurre durante los momentos más frescos del día o durante la noche. Los adultos son de vida corta, durando desde unas pocas semanas a unos pocos meses, aunque se carece de datos exactos para la mayoría de las especies. Las chicharras adultas chupan los jugos de las plantas y los machos cantan sincronizadamente en grupos o como individuos aislados. Los biólogos creen que el canto funciona como un meca nismo de cortejo. Las regiones del trópico tienen más especies de chicharras que las áreas equivalentes en las zonas templadas. Por ejemplo, aunque Costa Rica sólo tiene un área similar a la de Virginia del Oeste, contiene un número mayor de especies de chicharras que todas las que se encuentran en los Estados Unidos al oeste del Río Mississippí. Aunque, nuestra comprensión de esta diver738
Fig. 11.31 Fidicina mann ifera, adulto. Costa Rica (foto, A . M. Young)
sidad de chicharras es bastante elemental, hay estudios recientes en Costa Rica que indican que la división es pacial y temporal del ambiente son factores clave (Young 1 980, y datos inéditos). Por ejemplo, en la zona de los bosques tropicales pluviales en las tierras bajas al noreste de Costa Rica, algunas chicharras emergen en los hábitats de crecimiento secundario, en donde algunas especies tienen su emergencia pico en la breve estación seca, mientras que otras tienen su abundancia máxima durante la estación lluviosa más larga. No han sido estudiados los mecanismos responsables de sincronizar las emergencias estacionales de las chicharras tropicales, aunque, proba-
DESCRIPCION DE ESPECIES blemente, los efectos fisiológicos de humedad y tempera tura de las ninfas estén relacionados. Las chicharras ponen masas de huevos blancos y oblongos sobre las ramas vivas o muertas y en las frondas de las palmeras (en algunas especies tropicales). Aunque, los adultos son activos en el dosel del bosque o cerca de él, en muchas especies tropi cales la oviposición se lleva a cabo en el sotobosque. Al eclosionar, las ninfas se dejan caer al suelo y se entierran. En Costa Rica, todas las especies emergen cada año o sea, son especies anuales y ninguna es periódica. Este patrón puede aplicarse a otras regiones tropicales pero, no existen estudios que abarquen grandes extensiones. Por lo tanto, la estructura de la población de chicharras tropicales se caracteriza por la presencia de varias generaciones de ninfas de una especie determinada que se traslapan en una misma localidad. Se conoce muy poco acerca de la historia natural de las ninfas de las chicharras. En los estudios hechos en Costa Rica, a menudo se encontró muchos caparazones de ninfas debajo de los ejemplares de ciertas especies de árboles, pero no así debajo de otras especies adyacentes o cercanas (Young 1980). Estos patrones de ubicación espacial, probablemente, reflejen los sitios de alimentación de las ninfas. La mayoría de las chicharras en Costa Rica son activas en el dosel del bosque y, por lo tanto, son difíciles de observar, aunque son fáciles de oír. Una excepción es Fidicina mannifera (Fabricius), que es activa en la parte inferior de los árboles del bosque primario. Esta gran chicharrra parda (35 mm de largo, 1.3 g de peso seco) (fig. 11 .31 ) de amplia distribución, a menudo se observa . posada en los troncos de los grandes árboles del bosque, por lo general a 2 ó 3 m del suelo o más alto, en los bosques de las tierras bajas y en las colinas por debajo de los 300 m de altura. Aunque, comparte su gran tamaño corporal con otras dos chicharras costarricense, Majeorona bovilla Distant y Quesada gigas (Olivier), F. mannifera se dife rencia fácilmente de estas especies por las siguientes características: por tener un cuerpo fuerte y velludo, por su color pardo difuso en varias de las celdas de las alas, por posarse a cantar relativamente bajo en los troncos de los árboles y por cantar principalmente al oscurecer y al amanecer. En los bosques tropicales muy húmedos de las tierras bajas, como en finca La Selva y en Llorona, en el Parque Nacional Corcovado, se escucha a los machos de esta gran chicharra, por lo general, entre las 1 745 y las 1 8 1 5 horas y permanecen callados el resto del día. En los parches del bosque caducifolio primario, como en Ba rranca y en el Parque Nacional Santa Rosa, el sonido se oye intermitentemente durante todo el día. De los trece géneros y las veinte y tantas especies de chicharras conocidas que se encuentran en Costa Rica (Distant 1 88 1 ; Young 1972, 1973, 1974, 1975, 1976, en prep; T. E. Moore, como pers.), F. mannifera es única por cantar en algunas localidades sólo en la madrugada y al anochecer. El canto es un zumbido ruidoso de tonos bajos con un patrón de inten sidad similar a una sirena. El macho, por lo general, canta sólo una vez en un mismo árbol, volando a muchos árboles vecinos, y se les escucha en la misma área durante varias
noches seguidas. En Costa Rica,F. mannifera se encuentra tanto en las laderas orientales y occidentales de la Cordi llera Central como en las tierras bajas de las costas (Young 1976; obs. pers.); esta chicharra se ve limitada por la disponibilidad de los bosques primarios. Los censos de campo sobre los cascarones descarta dos de las ninfas de F. mannifera en el bosque de Finca La Selva, indican que esta chicharra emerge durante la mayor parte del año, con una pequeña baja en noviembre y diciembre. Los cascarones niofales deF. mannifera. gran des y brillantes, y de color pardo chocolate, a menudo se encuentran colgando por deóajo de las hojas de los arbus tos del sotobosque, debajo de los grandes ejemplares de
Pentaclethra macr% ba (Willd) Ktze. (Leguminosae) en
Finca La Selva y cerca de ejemplares de los géneros aliados en otras regiones. La fluctuación típica, en el número de cascarones recogidos debajo de un P. macr% ba en el transcurso de un año, es de uno a cuarenta y siete, basado en una muestra de veinte árboles revisados durante cuatro años (Young, en prep.) No existe explicación alguna acerca de la presunta asociación de la chicharra con esta especie de árbol. Debajo de estos mismos árboles se encuentran cascarones desechados en diferentes años, mientras que debajo de otros ejemplares en las mismas áreas pueden estar ausentes.
Cheung, W. W. K . , and Marshall , A . T. 1 97 3 . Water and ion regulation in cicadas in relation to xylem feeding . 1.
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--- o
---
o
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---
o
Fulgora lalemaria (Machaca,
Peanut-head Bug, Lantern Fly). D. H. Janzen y C. L. Hogue Este homóptero grande (fig. 1 1 .32) es uno de los insectos silvestres mejor conocidos en América Central y en el norte de América del Sur debido a la creencia popular que si una joven es picada por una machaca debe acostarse
739
INSECTOS
Los nombres comunes dados a este verdadero insecta reflejan estas ideas: mariposa caimán, cigarra víbora, chicharra machaca (quechua), "Jequiti-rana-boia" (Brasil, como un lagarto), "alligator-headed bug" (inglés, insecto con cabeza de caimán) y así sucesivamente. La especie fue correctamente nombrada Laternaria (latinizado del alemán para linterna, pero, a menudo, se escribe lanternaria), phosphorea, candelaria, lampetis y lucifera . Algunos de estos nombres, en realidad, representan espe cies valederas. El género contiene a varias especies difíciles de separar. La literatura indica que por lo menos dos están representadas en Costa Rica.
•
Fig. 1l .32Fulgora laternaria. a) Adulto oculto en las hojas enseñando sus manchas oculares después de ser molestado (13 cm con las alas abiertas). b) Tres adultos descansando en posición normal en un tronco de Hymenaea courbaril. Parque Nacional Santa Rosa, Provincia de Guanacaste, Costa Rica, diciembre de 1 979 (fotos, D. H. Janzen).
con su novio en las próximas veinticuatro horas, so pena de morir. La machaca se menciona en casi todos los libros de texto como representativa de Fulgoridae y como un insecto tropical típico, aunque ambas teorías son falsas. De hecho, las machacas son grandes homópteros fulgóridos inofen sivos. Se extienden desde las tierras bajas centrales y tropicales de México hasta bien adentro en América del Sur. También son famosas entre los entomólogos por el cuento de origen suramericano de que la protuberancia del frente es luminiscente en la oscuridad (Meriam, M. S. 1705. Metamorphosis Insectorum Surinamensis). Janzen las ha mantenido vivas durante la noche y el día, al igual que otros, y no ha visto ninguna insinuación·de luminis cencia. Por otro lado, si la disposición de las manchas oculares encontradas en las alas de las mariposas, palomi llas, en otros insectos y en las alas posteriores de la machaca sirven para asustar o prevenir a los pequeños depredadores vertebrados, como parece razonable, aun que esté pobremente documentado, la semejanza de la machaca con una cabeza de lagartija (ver Anónimo 1 933) probablemente tenga la misma función. Alternativamente, puede hacer que el insecto se asemeje a un pájaro, a las lagartijas pequeñas o a otro depredador que no trataría de comerse a una lagartija (por cualquier razón). 740
Las machacas adultas protegen de los depre<!adores vertebrados de varias maneras. Primero, casi siempre se las encuentra posadas en las grandes ramas y troncos orien tados a lo largo del tallo. Sus alas manchadas de gris, casi blancas, armonizan perfectamente con la corteza de la planta en la que casi siempre se encuentran; de los casi cien adultos encontrados en los últimos cinco años en el Parque Nacional Santa Rosa, sólo dos no estaban posados en los troncos de Hymenaea courbaril o guapinol. Por lo general, esta coloración no se puede ver en los ejemplares de museo, ya que su color se debe a una capa superficial cerosa que se hace líquida en los hornos de secado, en presencia de paradicloro benceno y con la edad. Segundo, si se observa al insecto de cerca, tiene semejanza con un vertebrado, como se mencionó anteriormente. Tercero, si se le molesta constantemente, una machaca puede salir volando y en el mismo instante soltar un olor fétido que huele muy parecido al de un zorrillo hediondo. Entonces vuela una corta distancia y se establece en otro tronco y si todavía se le persigue, sube por el tronco fuera del alcance de sus perseguidores. Si se le atrapa o se le tira al suelo, estira totalmente sus alas, exhibiendo dos enormes ojos en las alas posteriores. Estas manchas oculares sobre un fondo manchado amarillo o pardo recuerdan las grandes manchas oculares en el lado ventral de la mariposa Caligo. Finalmente, una machaca molestada puede traquetear o tamborilear la cabeza contra el tronco del árbol (p. J. DeVries, como pers.). En el Parque Nacional Santa Rosa, los adultos son más abundantes en noviembre y diciembre (al final de la época lluviosa), en junio (al comienzo de la época lluviosa) y en julio. S i se coloca una luz negra en una arboleda de guapinol (en noviembre), probablemente atraerá a varios machos y hembras que ocasionalmente aparecen en las luces incandescentes y fluorescentes. N unca se han encontrado ninfas en Costa Rica, pero Janzen cree que se alimentan en los árboles de H. cour baril, probablemente muy alto en el dosel o de las raíces bajo la superficie del suelo. (ver Hagmann, Bol. Mus. Nac. Río de Janeiro 4: 1 sobre los individuos inmaduros en Brasil). La proboscis del adulto es de 15 a 20 mm de largo, sugiriendo que penetra la profunda corteza de un árbol, probablemente guapinol. Sin embargo, F. laternaria también se encuentra en los bosques pluviales del Caribe en Costa Rica (v.g. , Finca La Selva) y en esta parte de Costa Rica no hay ninguna población natural de H. courbaril.
DESCRIPCION DE ESPECIES [Anonymou s . ] 1 93 3 . The alligator-like head and thorax of the tropical American Laternaria laternaria , L. (Fulgoridae , Homoptera) . Ent. Soco London, Proc.
7:68-70.
Haemagogus y otros mosquitos
(Zancudos, Blue Devils) C. L. Hogue De todas las familias de insectos tropicales, la de los zancudos (Culicidae) es la que mejor se conoce, debido a su importancia médica; los zancudos actúan como vec tores biológicos de diversas aflicciones humanas transmi tidas por artrópodos, incluyendo a las enfermedades más conocidas (malaria) y virulentas (fiebre amarilla) del mundo. Todas las especies necesitan hábitats de aguas estan cadas (o a lo máximo, de poco movimiento) para el desarrollo de las larvas y de las pupas, cuya variedad ha contribuido a la evolución de una fauna mundial de unas tres mil especies, el 30% de las cuales viven en el Neotrópico. En Costa Rica, es probable que hayan más de doscientas especies. La variedad más grande utiliza los llamados hábitats de recipientes, eso es, los pequeños reservorios aéreos, como las acumulaciones de agua de lluvia en las axilas de las hojas de las bromelias, en las brácteas florales de Helíconia , en los huecos de los árboles en descomposición y en los tocones de los bambúes. Estas aguas que a menudo, son ricas en solutos orgánicos disuel tos, contrastan con los hábitats acuáticos del suelo más familiares, pero de menor diversidad, como en los estan ques, pantanos, márgenes de lagos y arroyos, y tremedales. Algunos de los zancudos quizás más conspicuos, que se encuentren en Costa Rica, son los siguientes:
ZANCUDOS DE LA MALARIA (ANOPHELES) A través de la historia, la malaria ha sido un problema de salud en Costa Rica al igual que en otras partes de América Latina. Pero, afortunadamente, como resultado de los intensivos programas de control de vec tores y del uso de drogas contra la malaria, la enfermedad es ahora sólo un acontecimiento local y esporádico, prin cipalmente en las áreas costeras. Aunque en el país hay como una docena de especies de Anopheles, varias de las que pican al hombre y son capaces de transmitir la malaria, A. albimanus es el vector primario y el más común. Es una especie de las tierras bajas y de la costa, que se cría en diversos hábitats acuáticos del suelo, generalmente a lo largo de las márgenes de los arroyos y las zanjas de desagüe con bastante vegetación y en los estanques y pantanos. Muestra una indudable prefe rencia por los lugares totalmente asoleados así como por las aguas que contengan un abundante crecimiento de algas filamentosas.
Las larvas de todos los Anopheles se distinguen fácilmente de las de los otros zancudos por la postura en descanso, donde el cuerpo se encuentra pqralelo a la superficie del agua (sostenido por grupos esteliformes dor sales de pelos aplastados que se esparcen por tensión superficial y fijan el cuerpo a la película). La larva se alimenta en esta posición, justo por debajo de la superficie, rotando la cabeza 1 80 y operando dorsalmente los cepillos bucales. Los adultos también muestran una posición típica durante la alimentación: cuando pica, la hembra sostiene el cuerpo en un ángulo muy agudo en relación con la piel ("se para de cabeza"). Las hem bras de otros géneros mantienen el eje principal del cuerpo casi paralelo al sustrato al chupar la sangre.
ZANCUDOS C OMUNES (CULEX y AEDES) La mayoría de los zancudos que se encuentran en Costa Rica pertenecen a estos géneros cosmopolitas. Hay más de noventa especies con hábitos de reproducción y picadura muy variados y generalmente se distribuyen por todo el país. Culex quinquefasciatus (zancudo casero del sur) es la plaga urbana dominante en el Valle Central (¡cuando menos uno en cada cuarto de hotell). Aquí, se cría en toda clase de acumulaciones acuáticas (por lo general muy contaminadas) desde los pequeños recipientes artificiales (latas, barriles, un desagüe tapado) hasta el agua a nivel de tierra (zanjas, las huellas de caballos y vacas y los lodazales de los corrales). C. nigripalpus se asemeja a la especie anterior, pero es más común en condiciones sil vestres en las llanuras costeras. También es más propenso a picar durante el día que C. quinquefasciatus, que nor malmente se alimenta de noche. Otra especie de la costa es Aedes taeniorhynchus (zancudo negro del estero), un zancudo muy diseminado y decididamente antropofílico que se encuentra tanto en el litoral del Pacífico (desde California hasta Perú) como en el Atlántico (de Massachusetts a Brasil). Está adaptado a las aguas salobres, criándose en las charcas temporales en los manglares y esteros y puede desarrollar poblaciones muy grandes, haciendo estos lugares extremadamente inhóspitos. Las hembras pican en cualquier momento del día, especialmente al comenzar la noche después de oscu recer y pueden atacar en masa. Este es un pequeño zancudo negro con una distinguible banda clara en el medio de la proboscis. Aquellas personas que deben permanecer algún tiempo en los sitios donde éste y otros mosquitos son numerosos, deben tratar de evitar sus piquetes. La ropa semipesada proporciona la mayor protección (camisas de manga larga y pantalones flojos), pero los repelentes ayudan, si se aplican con regularidad (más o menos cada hora) en la piel expuesta y también en la ropa (espe cialmente donde la tela se puede juntar de forma apretada sobre la piel al sentarse o ponerse de cuclillas-en los codos, la parte de atrás de las piernas, y en el extremo posterior). Un mosquitero e� una necesidad cuando estas
74 1
INSECI'OS
plagas están presentes constantemente y en las áreas donde se sabe que hay malaria. También uno debería emplear religiosamente las drogas profilácticas en estas circuns tancias.
ZANCUDOS AZULES (HAEMAGOGU� Los biólogos que tratan de permanecer inmóviles y callados mientras realizan trabajos de campo en el terri torio de Haemago gus le han dado a estos zancudos diurnos del bosque, de color azul acero, el apodo irrisorio de "diablos azules"; son fuertemente atraídos por el hombre e indomables en sus ataques durante los que emiten un gemido irritante y agudo. Por lo general, sus picaduras también son dolorosas y con efectos posteriores duraderos. Los zancudos Haemagogus se caracterizan estruc turalmente por tener una vestidura corporal de escamas anchas y planas de color metálico iridiscente (que reflejan los colores azul, violeta, dorado, bronce, etc.) y por la casi total ausencia de setas torácicas. Los sitios de crianza consisten en huecos en árboles y tocones de bambú o en sus intemudos rotos, aunque los juveniles, a menudo, se en cuentran en otros recipientes vegetales como las bromelias y las frutas caídas. Estas especies son comunes en los bosques pluviales, en los bosques caducifolios abiertos y en los manglares costaneros. Este género tiene un papel importante como reservo rio de la fiebre amarilla silvestre en las selvas de Centro y Sur América; se consideraaH.janthinomys como el vector más importante en Costa Rica, aunque probablemente sea menos común queH. equinus, H. iridicolor y H. chalcospi
lans. ZANCUDOS GIGANTES (TOXORHYNCH/TES) Los zancudos más grandes pertenecen a este género; las hembras pueden llegar a tener una envergadura de 8 mm y se les puede reconocer por sus colores metálicos azul, verde y plateado. Mortunadamente no pican, ya que la proboscis se encuentra recurveada, adaptada a otros alimentos líquidos diferentes de la sangre de los vertebrados. Las iarvas también son monstruosas; muchas crecen hasta una longitud corporal de 20 mm o más. La cabeza es cuadrada y los cepillos bucales están reducidos a una serie de filamentos gruesos usados para agarrar en lugar de filtrar. Por medio de estas estructuras atrapan y devoran a otros invertebrados acuáticos, especialmente a las larvas de otros mosquitos. Son tan voraces que los especialistas en el control biológico una vez pensaron que eran la solución perfecta para erradicar las plagas de otros zancudos. Sin embargo, los intentos por utilizarlos de esta forma nunca tuvieron éxito, debido a la baja densidad a la que invariablemente ajustan sus poblaciones. Lossitios de crianza consisten en varios recipientes, por lo general, los huecos en los árboles o las axilas en las hojas de las bromelias.
742
ZANCUDOS DE LAS MADRIGUERAS DE LOS CANGREJOS (DE/NOCER/TES) Este género muestra varios rasgos poco comunes entre los zancudos. Como adultos, todos los miembros (cinco especies en Costa Rica) viven y se crían en las guaridas de los cangrejos de tierra gigantes (Cardisoma crassum y Ucides occidentalis en el lado del Pacífico, C. guanhumi y U. cordatus en el Atlántico). Es una asocia ción obligatoria y los zancudos han evolucionado a medios específicos de comportamiento y fisiología para adaptarse a condiciones dominantes del hábitat. Las larvas toleran todos los extremos de salinidad acuática. Se han encontrado poblaciones de una misma especie en el agua de sus madrigueras con una variación en salinidad desde unas pocas partes por mil a más de cuarenta partes por mil (más concentrada que el agua de mar). Las larvas individuales también toleran varios cambios diarios en la salinidad del agua, conforme ésta fluctúa con las ' inundaciones causadas por la lluvia o la filtración subte rráneas de las mareas. Los adultos dejan la guarida solo para volar distan cias cortas para alimentarse en aves, reptiles y probable mente, con menos frecuencia, en los mamíferos (in cluyendo al hombre) que usan como hospederos (todavía no se ha estudiado la mayor parte de las preferencias de su alimentación). El cortejo y el apareo no implican la formación de un enjambre de machos, como es lo común en los zancudos, sino que ocurre de la siguiente manera en la guarida: los machos patinan en el agua con sus antenas no plumosas mantenidas sobre la superficie. Probablemente, por medio de feromonas detectadas por los sensilios en las antenas, los machos localizan las pupas de las hembras, las que agarran y sostienen con las garras tarsales anteriores de una pata (muy agrandadas para este propósito). La pupa es sostenida y protegida de las atenciones de los machos rivales (defendida con acometidas y empujones de las patas posteriores) hasta que emerge la hembra. Esta última participa en el apareo, a veces antes de que se libere por completo del tegumento pupal, y es atraída hacia la pared de la guarida, donde se lleva a cabo la inseminación. La hembra es liberada después para que eventualmente se alimente y deposite sus huevos individualmente a los lados de la guarida.
Nota: En Costa Rica, los mosquitos comúnmente son llamados zancudos (literalmente, de patas largas), también se les llama mosquitos. Mosquita es cualquier mosca pequeña. Adames, A. J. 1 97 1 . Mosquito studies (Diptera, Culi
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9: 1 53-70.
Hamadryas februa (Sonadora Común,
Matracas, Tabletas, Calicó, Common Calico) P. J. DeVries Esta mariposa está esparcida por toda Costa Rica y,
probablemente, sea la más común de las nueve especies de
Hamadryas encontradas ahí. H. februa (Nymphalidae) (fig. 1 1 .33) puede distinguirse de otras especies similares
por tener el lado dorsal gris manchado y dos líneas pardas
irregulares en el lado ventral del ala posterior, una a cada
lado de la línea de ocelos. Los sexos son monomórficos.
Las plantas hospederas incluyen a varias enreda
deras medianamente urticantes: Dalechampia
pha
heteromor D. scandens . D. tiliafolia (datos especies de Dalechampia (Euphor
(Young 1974),
inéditos), y otras
biaceae) (S. Armbruster, como pers.), que se encuentran en
Fig . 11 .33 Hamadryasfebrua, lado inferior (cabeza) y lado inferior (pie).
Costa Rica (fotos, P. J. DeVries).
el crecimiento secundario, a la orilla y en claros de los
bosques. Los huevos son puestos individualmente en las
hojas de la planta hospedera, a diferencia de otras especies de Hamadryas que los ponen en cadenas. Las hormigas
tras vuelan, de aquí el nombre común de "sonadoras". Aunque se posan en grandes cantidades en algunos
se comen los huevos. Las orugas se alimentan solita
descanso (Ross 1963). Se ha especulado que los adultos
pálido, con un sombreado de líneas cruzadas a través de la
distribución en parches de las plantas hospederas en Ba
Solenopsis sp. (Fotmicidae) y otras orugas de Hamadryas
riamente. La oruga madura tiene un cuerpo verde pardusco
árboles, no necesariamente vuelven al mismo sitio de
mantienen "una extensión del hogar" con respecto a la
espalda y una cápsula cefálica pardo rojiza con dos cuernos
rranca, Puntarenas (Young 1 9 74), pero hay muy pocos
primeras etapas. La crisálida varía desde verde pálido a
más. Mis datos de marcado y recaptura en las trampas con
región de la cabeza, característico en todas las pupas de
recapturas durante dos semanas. Collenette ( 1 928) sugirió
abultados. Ver a Young ( 1 974) sobre los detalles de las pardo y tiene dos cuernos aplastados que surgen de la
Hamadryas
que he visto. En la naturaleza, la crisálida es
muy críptica, y se asemeja a una hoja arrollada y los adultos emergen por la mañana. Los adultos se encuentran a la orilla y en los claros
del bosque. No visitan las flores sino que se alimentan de
frutas en descomposición, carroña, excremento y barro. Se posan en los troncos de los árboles con la cabeza hacia
datos que apoyen esta hipótesis, que necesita estudiarse señuelo muestran que en un área dada casi no hubo
que los adultos de Hamadryas pueden oír, declarando que
H. februa
repetidamente respondió a un chasquido hecho
por un ave reinita. Aunque se conoce el chasquido pro ducido por los adultos de
Hamadryas
desde el viaje de
Darwin en el Beagle, no hay una explicación satisfactoria para este comportamiento.
Experimentalmente se alimentó con Hamadryas a
varias urracas enjauladas en la Pacífica, quienes las comie
abajo y con las alas extendidas contra el sustrato y son
ron de buena gana, sin efectos negativos. En una opor
"nerviosas" y vuelan desde estos lugares de descanso para
con quince adultos deH.februa sin efectos negativos. Esto
bastante crípticas en esta posición. Estas mariposas son perseguir a otros insectos. Producen un chasquido mien-
tunidad alimenté a una misma urraca consecutivamente
sugiere que
H. februa no retiene compuestos tóxicos.
743
INSECTOS
Ageronia responding to a Ent. Month . Mag. 64: 1 78 -79.
Collenette, C. L . 1 928 . An noise made by birds.
R�ss, G . N . 1 63 . Evidence for the lack of territoriality 10 two specles of Hamadryas (Nymphalidae) . J. Res.
?
Lep. 2 : 24 1 -46. Young , A . M . 1 974 . On the biology
rua
of Hamadryas jeb
(Lepidoptera: Nymphalidae) in Guanacaste , Costa
Rica.
Zeitschr. Ang. Ent. 76:380-93 .
Heliconius hecale (Hecale) P. J. DeVries
Heliconius hecale (fig 1 1 .34)
se encuentra en todo Centro y Sur América y en esta área tiene una gran cantidad de razas. En Costa Rica, es la especie de Heliconius más difundida, encontrándose desde el nivel del mar hasta los
1 .700 m de altura tanto en la vertiente del Atlántico como en el Pacífico. H.
hecale se distingue de H. hecalesia.
una
especie similar, por la presencia de hasta dos manchas blancas o amarillas en el borde negro del lado dorsal del ala posterior. H. hecalesia siempre tiene tres o cuatro manchas y su tendencia es a tener un ápice más alargado en las alas anteriores. En Costa Rica, hay una gran variedad de formas de
H hecale :
y una, muy poco común, tiene una franja
amarilla en el ala posterior y está esencialmente confinada al noroeste de Guanacaste. El nombre zuleika . común en la literatura antigua, es el nombre de la subespecie de la forma
dominante
en
Costa
Rica.
Los
sexos
son
monomórficos y se distinguen con más facilidad cuando están vivos; la hembra tiene dos glándulas evertidas desde la punta del abdomen, que liberan un olor irritante.
Pas siflora (passifloraceae) que incluyen: P. vitifolia. P. oerstedii. P. auriculata . P. jilipes y P. platyloba. Los Las plantas hospederas son varias especies de
huevos son puestos individualmente en las hojas tiernas o en los zarcillos de la planta hospedera. Como con la mayoría de las mariposas, los huevos !' las orugas jóvenes son depredados porEctatomma spp. y otras hormigas. Las hormigas son atraídas a traflorales
que
Passiflora por
probablemente
los nectarios ex
i n tensifiquen
la
Fig. 1134 Heliconius hecale, macho adulto, lado superior. Costa Rica (foto, P. J. DeVries).
(Gilbert 1 972), aumentando así su potencial reproductivo y su longevidad (Dunlap-Pianka, Boggs y Gilbert 1977). Los adultos, por lo general, descansan gregariamente por debajo del dosel del bosque y regresan cada noche al mismo sitio. Aunque se han escrito varios trabajos acerca del descanso de las mariposas
Heliconius (Benson 197 1 ·
Carpenter 1933; Jones 1 930; Moss 1933; Turner 1 975
;
Young y C�olan 1 976), todavía no hay explicación alguna . satlsfacto�a sobre el comportamiento de descanso y, lo que amenta más es investigación. Los adultos se encuen tran en los hábitats del bosque y vuelan por sus orillas, senderos y claros. Como es típico en el género Heliconius. el vuelo es conspicuo y perezoso y son consideradas aposemáticas (Brower, Brower y Collins 1963).
H. he cale
es parte de una colección de mimetismo mülleriano en Costa Rica (y en otros países) implicando por lo menos a dos
especies
de
mariposas
itómidas
costarricenses
(Tithorea tarricina y Callithomia hezia), a Heliconius hecalesia y a una mariposa pericópida no identificada de vuelo diurno. Todas estas Lepidoptera son considerada de
�
mal sabor por las aves depredadoras. Mis experimentos de alimentación con las urracas enjauladas en la Pacífica dem uestran que éstas se comen a H. hecale del Parqu . . NaCIOnal Santa Rosa slO que se noten de inmediato efectos
;
secundarios.
depredación d e las orugas jóvenes, a l compararse con otras plantas que carecen de nectarios extraflorales. Gilbert
(1 976) y Smiley (en prep.) han demostrado que el número de plantas hospederas que utilizan las mariposas
nius
Helico
para poner los huevos, puede ser reducido por la
presencia de las hormigas. Las larvas maduras deH.
hecale
son blancuzcas con espinas negras y una cápsula cefálica anaranjada, características de las especies de Heliconius "de forma silvestre" de Browne y Mielke ( 1972). La crisálida es pardo clara y espinosa, con una hilera de manchas doradas reflexivas a lo largo del tórax y el abdomen. Sobre los detalles, respecto de las primeras etapas, ver a Young ( 1975). Las mariposas adultas visitan las flores de Anguria.
Gurania (Cucurbitaceae), Cephaelis . Hamelia (Ru biaceae) y Lantana (Verbenacea) durante la mañana por el polen. Las mariposas extraen los aminoácidos del polen
744
w. .w. � 97 1 . Evidence of unpalatability through
Ben son, . kin selectlOn
10
the Heliconiinae (Nymphalidae) .
Am.
Nat. 1 05:2 1 3-26. Brower, L . P. ; Brower, l . V. Z . ; and Collins, C . T. 1 963 . Exp� mental studies with rni rnicry. 7 . Relative pal
�
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Soco 7:64-67 . Turner, J. R . G . 1 97 5 . Cornmunal roosting in relation to warning colour in two heliconiine butterfties (Nym phalidae) . J. Lep . Soco 29:22 1 -26.
madura es como 7.5 cm de largo, con manchas negras, pardas, anaranjadas y azules y tiene muchas espinas rami ficadas en el dorso, además de dos cuernos abultados en la cabeza. Cuando se le molesta, la crisálida se retuerce como un pez fuera del agua, de aquí el norribre ..costarricense de "pescadito". Los adultos viven en el bosque y por lo general permanecen en el dosel, excepto cuando se lI1imentan. Llegan al suelo para alimentarse de las frutas ,caídas de Ficus spp. (Moracea), Genipa americana CR;ubiaceae), Manilkara zapota (Sapotaceae) y mangos (Anacardia ceae) o se alimentan de las frutas que todavía están madurando en el dosel. También se alimentan de la savia que fluye de las heridas de los árboles, así como de carroña y de estiércol. H. odius es buenísima para encontrar las pequeñas cantidades de frutas en descomposición dentro del bosque, lo cual es típico entre las mariposas que de ellas se alimentan. Parece que localiza el alimento por el olor. Cuando está tratando de encontrar,un artículo alimenticio, su comportamiento es como un vuelo de navegación, cruzando el área general del alimento en diferentes di recciones y generalmente el insecto descansa varias veces antes de localizarlo y comérselo. No se alimenta de flores
Young, A. M . 1 97 5 . Observations on the life-cycle of Heliconius hecaLe zuLeika (Hewitson) in Costa Rica (Lep . : Nymphalidae) . Pan-Panific Ent. 57:76-85. Young, A . M . , and Carolan , M. E . 1 976. Daily in stability of communal roosting in the Neotropical butterfty Heliconius charitonius (Lepidoptera: Nym phalidae: Heliconiinae) . 1. Kansas Ent. Soco 49:
346-59.
Historius odius (Orión) P. J. DeVries
Historius odius (Nymphalidae) (fig. 1 1 .35) se en cuentra desde el sur de los Estados Unidos y penetra bastante en América del Sur y es la única mariposa que se ha registrado residiendo en la Isla del Coco, una isla costarricense como a 500 km de la costa del Ecuador. En Costa Rica se encuentra virtualmente en todos los hábitats desde el nivel del mar hasta los 1 .500 m de altura. Los sexos son monomórficos. H. odius se distingue de H. acheronta, una especie similar, por no tener colas en las alas posteriores y por ser generalmente más grande. La planta hospedera es Cecropia peltata (Moraceae), un árbol común de sucesión, de rápido cre cimiento y de crecimiento secundario, que a veces se encuentra habitado por hormigas Azteca spp .. General mente, ponen los huevos individualmente en el envés de las hojas, en las plantas pequeñas (de 1 a 5 m de altura). Las orugas en el primer estadío construyen cadenas con su excremento y descansan en ellas cuando no se están alimentando. Estas cadenas pueden extenderse hasta 4 cm desde la superficie de la hoja y creo que son usadas para mantener a las orugas alejadas de las hormigas pero permitiéndoles mantener el olor de la colonia. La larva
Fig . 11.35 Historis odius, lado superior (cabeza) y lado inferior (pie). Costa Rica (fotos, P. J. DeVries).
745
INSECTOS y su vuelo es extremadamente rápido y alerta. Aunque no
tengan parentesco cercano, H. odius en gran medida es convergente con las ninfálidas caraxinas que se alimentan de frutas como
cabeza o el abdomen de una abeja. Alrededor de la entrada, si las abejas recientemente han estado extendiendo su nido
del Viejo
y no ha habido ninguna lluvia reciente, puede verse un
Mundo. Cuando no están alimentándose, los insectos descansan en los troncos de los árboles con las alas
montón de tierra suelta extraída de la m adriguera. Esto se conoce como un túmulo y, a menudo, es la evidencia más
dobladas sobre el dorso imitando las hojas muertas. Las
conspicua de que la abeja está presente. La madriguera, en
Prepona, Anaea,
y
manera que puede ser tapada en forma eficiente por la
Charaxes
hembras a menudo, descansan en los troncos de Cecropia
sí, es marcadamente más grande hacia adentro que la
y, con frecuencia, se encuentran individuos con grandes
entrada y se extiende hacia abajo en un trayecto bastante
marcas en las alas, producidas por los picos de aves. Las
irregular, a veces ramificado. No hay agujeros o celdas
urracas en La Pacífica se las comieron de buena gana. Yo
especiales que almacenen el alimento para el consumo de
las encontré sin sabor o con sabor a bananos en
los adultos. Las únicas celdas son aquellas para la cría, en
descomposición con los que las había atraído.
cada una de las que se desarrolla una abeja joven. Cada
Las etapas de larva y pupa atraen a las avispas
celda es una excavación ovalada y alargada en la pared de
parasitoides cálcidas y una sola crisálida puede producir
la madriguera. Su eje es casi horizontal; por dentro está
hasta quince parasitoides individuales.
formada y pulida a la perfección y la superficie superior es más cóncava que la inferior. Cuando la tierra misma está tan pulida que casi brilla, la celda se encuentra revestida por una secreción de la glándula de Dufour, parecida a la cera y posiblemente mezclada con"otros productos glandu
Lasioglossum 11mbripenne
(Abejita, Chupadora, Sweat Bee). C. D. Michener
lares. Después de terminada y recubierta, la celda es abastecida con el polen y néctar recogidos en varios viajes
Una de las principales familias de abejas de los trópicos americanos es la de Halictidae o las abejas chupa doras. Una de las especies mejor conocidas en los trópicos húmedos
es
Lasioglossum umbripenne
de
Centro
América. Tiene como 6 mm de largo, es negro verdusca y pertenece al gran subgénero Dialictus, al que pertenecen numerosas especies que se encuentran en hábitats muy variados . Hasta donde se sabe,L.
umbripenne se encuentra
de forrajeo. El polen es mezclado con néctar y posible mente con otras secreciones para formar una masa semisólida en forma de una esfera aplastada que descansa en el fondo de la celda. Después de que la superficie de esta bola de polen ha sido pulida, una abeja pone un huevo grande y blanco suavemente curveado en su superficie y tapa la celda con tierra. Aunque posteriormente se puede abrir "para inspeccionarse" , no se le suministra alimenio. Esto es, las celdas son abastecidas en masa, colocándose
sólo en los bosques y cerca de ellos. Su comportamiento de
suficiente alimento en cada una antes de depositar ahí el
nidificación ha sido estudiado en las montañas al noreste
huevo para aprovisionar la larva durante su desarrollo, la que emerge como adulto unas pocas semanas después de
de Quepas y en Turrialba; también se le ha observado, con frecuencia, anidando en los bosques de la Península de Osa. No se sabe nada sobre su comportamiento de visita a las flores. Al igual que sus parientes, probablemente
la puesta del huevo. Mientras que están jóvenes, los nidos pueden alcanzar una profupdidad de más de un metro, con las celdas esparcidas en gran parte de la sección más profunda de la madriguera.
utilice una gran variedad de flores diferentes de las que recoge polen y néctar. Por lo tanto, es probable que visite las flores de varios árboles del bosque, aunque también puede recoger alimento de los arbustos y de la vegetación
Las hembras solitarias inician la construcción del nido cavando en el suelo. Parece que hay algún factor que causa que el comienzo de los nidos sea en agregaciones, de
herbácea. El polen y el néctar son usados por los adultos
manera que en grandes áreas no hay ningún nido mientras
como alimento y también son
que en otras pueden haber cientos o miles en un espacio
almacenadores para las
larvas. Las abejas chupan el néctar de las flores con la proboscis y lo transportan en el buche hasta el nido. Por lo general, recogen el polen de las anteras con la ayuda de las mandíbulas y de los tarsos delanteros; lo transfieren a las patas centrales y, desde ahí, a los grandes pelos ramifica
limitado. Al principio, la progenie puede estar formada casi o totalmente por hembras y mientras que poten cialmente son ponedoras de huevos, en promedio son más pequeñas que las hembras fundadoras. En los nidos más
dos que forman la escapa transportadora del polen en los
recientes , la puesta de huevos por la progenie es par cialmente inhibida y se convierten en obreras. Estas no se
segmentos basales de las patas posteriores y también en las
aparean; los huevos que ponen, si sobreviven, se convier
inmediaciones de la conexión torácica abdominal. El
ten en machos. El resultado es una pequeña colonia euso
polen es transportado al nido en las escapas y de ahí es pasado a una celda para utilizarlo.
cial, con dos o tres y hasta ochenta abejas, todas hembras. Los machos producidos de vez en cuando, a partir de huevos sin fertilizar, dejan el nido casi tan pronto como
Aunque algunas halJctidas construyen nidos hori zontales en los paredones y otras anidan en la madera en
llegan a la madurez y nunca regresan. Por lo tanto, la
descomposición, por lo general, esta especie anida en un
colonia consiste completamente de hembras.
terreno más o menos horizontal y los nidos se orientan
Existe una diferencia interesante en el comporta
hacia abajo. La entrada a la madriguera es estrecha de
miento de los dos sitios donde se ha estudiado la especie.
746
DESCRIPCION DE ESPECIES
Al noreste de Quepas comienzan los nidos en el inicio de la estación seca y se desarrollan durante ésta (haciéndose cada vez más grandes) y la mayoría de los machos, junto con las grandes hembras, se producen hacia el final de la estación seca. Las hembras grandes se aparean y luego desaparecen. y no fueron encontradas hembras por ningún lado durante la época lluviosa. Al parecer, las grandes hembras fertilizadas se esconden en algún lugar durante la época lluviosa. En cualquier caso, vuelven a aparecer al comienzo de la siguiente época seca y repiten el ciclo. En Turrialba, por otro lado, aunque el estudio no se hizo durante un año entero, parece probable que las abejas sean activas en sus nidos durante todo el año y que la cons trucción del nido y el desarrollo de la colonia no están sincronizadas como lo están en el bosque más seco de Quepas. Aquí, todas las reinas son más grandes que sus obreras, dándose una brecha en los tamaños, de manera que las castas pueden reconocerse sólo por su tamaño. En Turrialba, a pesar de que como promedio las hembras son más grandes que las obreras, el tamaño de las castas se traslapa ampliamente. Se necesitan estudios en otras po blaciones de esta especie, especialmente para ver si pueden encontrarse intermedios entre las poblaciones de Turrialba y Quepas. No se conocen diferencias morfológicas entre estas poblaciones, aunque son sorprendentes las diferen cias estacionales y las diferencias en el tamaño de las castas.
Eickwort, G . C. , and Eickwort, K. R . 1 97 1 . Aspects of the biology of Costa Rican halictine bees. 2. Díalictus umbripennís and adaptations of its caste structure to different climates . J. Kansas Ent. Soco 44:343-73 . Wille, A . , and Orozco, E. 1 970. The life cycle and behavior of the social bee
Lasioglossum (Dialictus) umbripenne (Hymenoptera: Halictidae) . Rev. Bíol. Trop . 1 7 : 1 99-245 .
Limnocoris insularis
(Chinche de Agua, Creeping Water Bug) J. Stout La mayoría de los biólogos que se especializan en los arroyos en las latitudes medias, no están familiari zados con la familia Naucoridae ya que la mayoría de los chinches de agua tienen una distribución pantrópica. Además, la mayoría de las especies se encuentra en los arroyos de poco movimiento o en los estanques. Sin embargo, Limnocoris insularis (Hemiptera:Naucoridae) restringido a Centro América, vive en los pequeños arro yos y en los ríos de corrientes rápidas. Como muchas espe cies tropicales de la familia,L. insularis. a menudo, abllJ1da localmente y domina en la fauna bentónica de macroin vertebrados en los arroyos. Este pequeño animal (de 6 mm
E E CO
Fig. 11.36 Limnocoris insuJaris adulto. Finca La Selva, Heredia, Costa
Rica (dibujo, J. Stout).
probablemente afecte la densidad y la distribución de las poblaciones de posibles presas de invertebrados. A L. insularis le toma aproximadamente 2 meses para madurar, desde el huevo al adulto. El proceso incluye cinco estadías. Después de la maduración, los adultos pueden vivir cuando menos hasta 1 3 meses. Este patrón del ciclo de vida contrasta completamente con los de muchos insectos acuáticos, donde la etapa ninfal o larval es mucho más larga en comparación con la longevidad del adulto. Los estudios realizados en La Selva indican que el punto máximo de reproducción ocurre durante la estación seca (de abril a junio) y puede haber picos menores durante los períodos inusitadamente secos (octubre y noviembre) en La Selva. Los ejemplares de Limnocoris insularis se escabu llen en el fondo de los arroyos, caminando alrededor de las piedras y las rocas y nadando con esfuerzos repentinos de poca duración. S i un individuo encuentra una presa, como la larva acuática de un escarabajo sefénido o la larva de un insecto neuróptero de vida libre, éste la atrapará. Mientras que la sostiene con las largas garras tarsales en el ápice de sus patas raptoriales anteriores, el chinche agujerea la presa y chupa el líquido con su pico hipodérmico (ji.g. 1 1 .36). Para consumir una presa puede durar hasta dos horas y luego descarta el esqueleto del desventurado animal. A pesar de su habilidad para consumir dos o tres artículos de presa en un día, L. insularis puede sobrevivir hasta un mes y medio sin comida (datos de laboratorio). La mayoría de los insectos que habitan en los arroyos han demostrado tener un claro patrón de movimientos a favor de la corriente (Müller 1 974; Otte 1 97 1 ). Aparente mente, los adultos recolonizan los sitios aguas arriba en su área. En contraste, L. insularis se mueve activamente contra la corriente. Estos animales se mueven aguas arriba tanto en la etapa ninfal como en la adulta (Stout 1 978; en
de largo) es un depredador voraz y su escogimiento de
prep.) y pueden ascender por el arroyo a velocidades hasta de 48 km en 1 7 hrs. Todo su ciclo de vida es acuático, y los
presas es amplio. Por lo tanto, su dominancia numérica
adultos poseen alas vestigiales. Si estos insectos no viaja-
747
INSECTOS ran contra la corriente, no podrían colonizar las áreas aguas
arriba para su ubicación inicial. Antes de que se conocie
ran estos datos de
L. insularis,
no se conocía un insecto
acuático con un claro patrón de dirección en contra de la corriente durante todo su ciclo de vida. En La S elva, L. insularis se encuentra más común
mente en la Quebrada El Surá; más de treinta y cinco ejemplares se han recogido de una muestra con zaranda (con dimensiones de 1 ,0 X 0,6 m). (Ver Usinger 1956
sobre la técnica de colección.) Los insectos evidentemente
prefieren las corrientes fuertes a las áreas encharcadas de los ríos. Aquí, son más comunes donde hay una alta
heterogeneidad en el tamaño de las partículas del sustrato; esto es, pocos animales se encuentran en las aguas muy
rápidas donde predominan las rocas grandes o en los sitios compuestos principalmente por arenas finas y gruesas.
Se puede marcar los chinches de agua con pintura
para modelos de aviones, permitiendo que la manipulación
Fig. 1137 Mecistogaster adulto descansando en lDIa rama. Parque Nacional Santa Rosa, Provincia de Guanacaste, Costa Rica, julio 1980 (foti>, D. H. Janzen).
experimental y los estudios de descripción de las pobla
ciones se realicen con facilidad. Los animales respiran utilizando el método del plastrón (ver Thorpe 1 950 para esta descripción); por lo tanto pueden ser manipulados
fuera del agua por períodos prolongados. A diferencia de muchos insectos acuáticos, los chinches de agua pueden
manipularse fácilmente. Se recomienda precaución, ya que su picadura es dolorosa.
Aunque son grandes y vuelan muy despacio, son diestros
en sus maniobras y evitan las capturas con una facilidad
asombrosa. Tanto las ninfas como los adultos del orden son grandes depredadores y los gallitos azules no son la
excepción.
Hay dos géneros de gallitos azules en Costa Rica,
Megaloprepus Müller, K. 1 974 . Stream drift as a chronobiological phe nomenon in running water ecosystems .
Ann.
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nocoris insularis
(Naucoridae) in a tropical lowland
stream (Costa Rica, Central America) .
Brenesia 14:
1- 1 1 . Thorpe , W. H . 1 950. ¡>lastron respiration in aquatic in sects .
Biol.
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Berkeley: University of California Press .
y
Mecistogaster
(ambos géneros se en
cuentran desde México hasta Brasil.) Megaloprepus es el más grande de los dos y se diferencia de Mecitogaster por las bandas púrpura azul oscuras en las alas que de otra
forma serían transparentes. Los ejemplares de este género tienen la mayor envergadura de todos los Odonata vivien tes, a veces alcanzando una distancia de 190 mm. El abdo men largo y delgado es de 1 02 mm en el macho y de 97 mm en la hembra.
Megaloprepus coerulatus (la única especie
en Costa Rica), por lo general, se encuentra en las tierras
bajas y muy húmedas del Atlántico y del Pacífico pero también se ha colectado cerca de la Quebrada Java en la estación experimental Las Cruces.
El segundo género, Mecistogaster (fig. 1 1 .37), también es bastante grande y su abdomen tiene una longi
tud de 7 1 mm; tiene bandas amarillas en las alas. En Costa Rica, hay dos especies de este género, M. modestus y M. ornatus. Las ninfas se encuentran en las bromelias de tanque y se les desconocía hasta 1 9 1 7 cuando P. P. Calvert las descubrió en las bromelias de Cartago y de Juan Viñas. Observó que cuando las hormigas de la especie Odon
Megaloprepus y Mecistogaster
(Gallito Azul, Helicopter Damself1y)
tomachus hastatus se encontraban en las bromelias, era poco probable que las ninfas de los gallitos azules se
J. Stout
encontraran también ahí ( 1 9 1 7) . Las bromelias tanque son
Observar a un gallito azul una
experiencia
increíble,
(fig. 1 1 .37)
aún
para
un
volando es sofisticado
entomólogo de campo. Estos animales delgados como
lápices, primero separan sus largas alas y luego comienza a batir cada una despacio e independientemente de las demás, dándole al animal Ia apariencia de un molino de
viento de movimientos lentos. Los gallitos azules adultos (orden Odonata) son unos de los insectos más largos, tanto por su envergadura como por la longitud del cuerpo.
748
largas y profundas; Calvert formuló la teoría de que la
longitud abdominal de las hembras de este género era una
adaptación con la cual podían depositar los huevos bien adentro de los pliegues de las hojas. Los adultos no sólo
usan las bromelias de tanque como depósito para sus crías,
sino que más recientemente se les ha encontrado usando el centro de los tallos de la caña de azúcar, cortados y en
descomposición, como sitios para depositar los huevos (L. K. Gloyd, como pers.). Además de ser altamente depre-
DESCRIPCION DE ESPECIES
dadores, las ninfas de M. modestus son caníbales, como se determinó por el contenido de los estómagos (Calvert 19 17). Hasta donde yo sé, todavía no se han encontrado ninfas de Megaloprepus coerulatus, aunque Calvert (1923 a,b) trató de encontrarlas por más de un año. Los ejemplares de ambos géneros se especializan en arañas, tomándolas de la parte inferior de las hojas o directamente de las telas espirales. Los gallitos azules tienen un patrón metódico y regular para la caza. Es en la captura de las arañas tejedoras en espiral que las ingenio sas técnicas de captura se hacen obvias. Al parecer, la araña no distingue las alas translúcidas y etéreas y sus delgados cuerpos, permitiéndole al gallito azul revo lotear en un sitio a poca distancia de la araña sin provocar que ésta se mueva. Con un vuelo repentino el gallito azul ataca a la arafia, corta el suculento abdomen y se lo come mientras que deja caer al suelo o a la telarafia a casi todas las otras partes restantes. Los gallitos azules son muy "espantadizos" y gene ralmente vuelan directo hacia arriba en el dosel si falla un intento por capturarlos. Sin embargo, pueden ser cazados al acecho si el observador es extremadamente cuidadoso y guarda una distancia de varios metros. Cuando uno se encuentra a estos gallitos en el bosque, el espectáculo es imponente. Los recuerdos de los tiempos prehistóricos cuando las libélulas y los gallitos alcanzaban su tamaño más grande, cruzan por la mente de un odonatólogo que ve las alas como de un helicóptero batiéndose lentamente, mientras los gallitos se agitan entre las columnas de luz del bosque húmedo tropical.
ración bastante uniforme desde pardo a pardo oscuro son suficierites para identificar a la especie. Sólo otra especie de escarabajo s presentes en Costa R ica,Dynastes hercules L., es similar en tamafio, pero, por lo general, los élitros son manchados y carece del pelo dorsal. Además los cuernos del macho son diferentes, ya queD . hercules tiene un largo cuerno en el pronoto, curveado hacia abajo y proyec tándose anteriormente. Este se extiende hacia adelante sobre la cabeza y es opuesto al cuerno de la cabeza, el cual se extiende hacia adelante y hacia arriba. Megasoma elephas se encuentra desde el sur de Méjico a lo largo de Centro América, hasta el norte de Colombia y luego hacia el este hasta el norte de Venezuela. Los machos de Megasoma usan los cuernos para pelear. Beebe ( 1 949) en su libro High Jungle, indica que los machos combaten por la atención de las hembras. Esto quizás es cierto pero aparentemente en otros géneros los machos con frecuencia pelean por un sitio de alimentación particular. Esta parece ser la causa más común de su comportamiento "atlético". Dentro del género Megasoma, los adultos aparente mente se ven atraídos por el flujo de la savia de ciertos árboles, pero estas observaciones son escasas y permanece sin aclararse si éste es un comportamiento común. Las larvas se desarrollan en los grandes troncos y la duración entre el huevo y el adulto puede ser de 3 a 4 años. Debido a esto, se necesita que haya troncos grandes, ya que la tasa de descomposición en los bosques tropicales es muy rápida y no permitiría el desarrollo en las ramas o en los troncos más pequefios. Por necesitar de árboles tropicales grandes, en la mayoría de las localidades la extensión de
CaÍvert, Philip P. 1 9 1 7.
A year of Costa Rican natural history. New York: Macmillan. --o 1 923a. Studies on Costa Rican Odonata. Ent. News 34: 1 30-3 5 . --o 1 923b. Studies on Costa Rican Odonata. 1 0. Megaloprepus. its distribution, variation, habits and food. Ent. News 34: 1 68-74.
Megasoma elephas
(Cornizuelo, Rhinocerus Beetle) H. F. Howden
Megasoma elephas (fig. 1 1 .38) es uno de los esca rábidos más grandes de la subfamilia Dynastinae (los llamados cornizuelos) . Los machos varían desde 55 a 80 mm y las hembras de 54 a 82 mm (de 18 a 28 g de peso fresco vivo, D. H. Janzen, como pers.). La cabeza del macho está adornada con un cuerno largo y curveado hacia arriba, de proyección anterior, con un ápice bifurcado; el pronoto tiene un corto cuerno cónico a cada lado sobre los ángulos anteriores. Las hembras carecen de cuernos. Los élitros y, a menudo, otras superficies, especialmente en los machos, están cubiertos con pelos finos, dándole una apariencia aterciopelada. El tamafio absoluto y la colo-
Fig. 11.38 Megasoma elephas. a) Macho adulto. b) Hembra adulto. Estación Biología Los Tuxtlas, Veracruz, Mexico (foto, D. H. Janzen). 749
INSECTOS
Megasoma parece estar limitada a las áreas por debajo de los 1 .000 m de altura, donde hay bosques densos. Si hubiera una lista de especies de insectos tropicales en peligro de extinción, debería incluir a Megasoma ele phas. A l parecer, la especje no puede sobrevivir en las áreas excesivamente deforestadas, situación bastante común en las tierras bajas tropicales. Además, incluso la corta selectiva que saca los árboles maduros, disminuye en gran cantidad la provisión de grandes troncos en el bosque. En resumen, Megasoma sobrevive principalmente en los bosques pluviales de las tierras bajas que no están muy perturbados. Ya que se han reducido grandemente estas áreas en los últimos tiempos, el escarabajo igualmente se ha convertido en una rareza considerable. Otra presión sobre su existencia ha sido la reciente moda europea de usar insectos llamativos como decoración. Ahora hay un gran mercado para los insectos espectaculares y, sin duda, Megasoma es un artículo popular. Mientras que las pre siones de colección contribuyen a la escasez de Mega soma, el mayor peligro es la destrucción de su hábitat.
Beebe , C . W. 1 949. Sloane and Pearce.
High jungle . New York: Duel l ,
Hardy, A. R. 1972. A brief revision of the North and Central American species of Megasoma (Coleoptera: Scarabaeidae) . Can . En!. 1 04 : 765-77 .
Melinaea lilis imitala
(Melineas, Arrny Ant B utterfly) C. C. Andrews Melinaea lilis imitata (jig. 1 1 .39) pertenece a la subfamilia Ithomiinae de las Nymphalidae. Esta mariposa es una de las itóminas más grandes y presenta la coloración amarilla, negra y anaranjada característica del complejo mimético de "rayas de tigre". Este complejo incluye a una variedad de itóminas, heliconinas, danainas y satíridas e incluso a algunas mariposas nocturnas. M. lilis imitata se extiende desde Oaxaca, Méjico hasta el oeste de Panamá (Fox 1 968). En Costa Rica, la mariposa se encuentra predominantemente en el lado caribeño, en los bosques tropicales muy húmedos desde el nivel mar hasta cerca de los 1 .200 m de altura. Ocasio nalmente se le encuentra en el Valle Central (en el área de San José) y en el bosque seco del Pacífico (p. J. DeVries como pers.). En general, las orugas de las itóminas se alimentan de plantas de Solanaceae. Yo descubrí una planta hospe dera de M. lilis imitata (en finca La Selva, Costa Rica), del género Markea de las Solanaceae (datos inéditos). Estas plantas son epífitas y generalmente se encuentran de 2 a 10 m sobre el suelo en los costados de los árboles. Se ha observado a M. lilis imitata poniendo huevos en la planta que les sirve de alimento; los huevos y las larvas colectados en la planta hospedera han sido criados hasta la madurez. 750
Fig. ll.39 Melinaea lillis imitata a) Adulto c on las alas dobladas sobre su espalda (el lápiz 12 mm de ancho). b) Chrysalis. e) Oruga. Finca La Selva, Distrito Sarapiquí, Costa Rica (fotos, C. Andrews).
Hasta donde llega mi conocimiento, no se han registrado otras plantas hospederas para M. lilis imitata. Antes de encontrar una planta hospedera adecuada para la puesta de huevos, la hembra vuela por el bosque posándose momentáneamente para "probar" diversas hojas con sus tarsos. Generalmente, se ve a las hembras examinando la vegetación entre 2 y 1 0 m sobre el suelo y una vez que encuentran una planta adecuada, prueban varias hojas con sus tarsos. Ocasionalmente, puede des viarse hacia una planta cercana para después volver a la planta hospedera. Por lo general, este proceso no dura más de 5 min antes de que la mariposa busque el envés de la hoja para depositar un único huevo. Puede depositar dos o tres huevos en una sola planta, pero, los depositados indivi-
DESCRIPCION DE ESPECIES
dualmente en hojas separadas. 'El período de desarrollo desde el huevo hasta el adulto, es como de 30 días; 4 días como huevo, 16 ó 1 7 en la etapa larval y 9 ó 1 0 días en la etapa de pupa. Las orugas de M. lilis imitata son rayadas en blanco y negro, con una franja anaranjada por detrás de la cápsula cefálica. Hay dos tubérculos dorsales que se proyectan por detrás de la cápsula cefálica, lo que sugiere afinidad con las Danainae. Estos tubérculos pueden ser bastante largos, hasta 1 ,5 cm en los últimos estadías y pueden ser importan tes para proteger a las orugas de los parásitos, ya que ellas los sacuden y agitan al ser molestadas. La cápsula cefálica es negra en los primeros estadías pero, se vuelve de rayas blancas y negras en los últimos. Las pupas son princi palmente amarillas con unas pocas líneas y puntos negros. En general, las principales fuentes de mortalidad de los huevos de las itóminas son las hormigas, unas especies de avispas Trichogramma y avispas de la familia Scelionidae. Hormigas, avispas, Hemiptera, moscas Tachinidae y avispas parasíticas Ichneumonidae, Chal cididae y Braconidae son importantes depredadores y parásitos de las larvas (Haber 1978). Hasta donde yo sepa, no se han registrado parásitos en las etapas inmaduras de
vivir hastaseis meses y también producir huevos continua mente. Se sabe de varias especies de itomínidos que pueden vivir por un período semejante. De un estudio de marcado y liberación, Gilbert (1 972) informa de recaptu-,. ras de Hypothris euclea e Ithomia pelludda después de 4 meses. Las recapturas de varias itóminas son escasas, como por ejemplo con M. lilis imitata, ya que éstas viajan grandes distancias en cortos períodos de tiempo. Esto dificulta la estimación de la longevidad en el campo. Por ejemplo, yo registré una recaptura de otro itómino, Mechanitis polymnia, donde la mariposa fue recapturada 24 h más tarde a 1 km del punto donde fue soltada. También se registró otra recaptura para esta especie, cuando el ejemplar fue capturado 1 7 días más tarde a 2 km del lugar de donde había sido marcado. Puede ser que las mariposas itóminas se extiendan 50 km o más durante su vida.
Ray y Andrews (1980) informan que las hembras de tres especies itóminas, Mechan.itis polymnia isthmia, Mechanitis lysimnia doryssus y Melinaea litis imitata , a menudo, se encuentran en asocio con los enjambres in vasores de la hormiga arriera Edton burchelli. Nuestra teoría es que las mariposas se ven atraídas a los enjambres como un medio para explotar el abundante excremento de M. litis imitata. Por mucho tiempo, se creía que las itóminas adultas las aves hormigueras, que también se asocian a las incur tienen un sabor desagradable (MüIler 1 879; Collenette y siones de E. burchelli. Estas especies de mariposas, a Talbot 1 928; Brower, Brower y Collins 1 963), y que el mal menudo, se observan alimentándose del excremento de las sabor era el resultado de los alcaloides tóxicos que la oruga aves en las inmediaciones del enjambre. También se les ha incorpora de la planta hospedera (Brower y Rrower 1964; visto examinando la vegetación e investigando cualquier Haber 1978). mancha blanca que se parezca al excremento de las aves. Los itóminos, con frecuencia, se encuentran en gran Drummond ( 1 976) fue el primero en registrar la asociación des grupos de especies mixtas. Estas agregaciones están entre los itóminos y E. burchelli. Dice haber visto hembras compuestas principalmente por machos (obs. pers.) y se de M. polymnia isthmia y M. lysimnia doryssus, (anterior forman gradualmente conforme los machos se posan y mente M. isthmia isthmia y M. polymnia doryssus respec exponen las escamas aromáticas de la superficie dorsal de tivamente; ver Brown 1979) siguiendo un enjambre de E . las alas posteriores. Entonces otras mariposas itóminas, burchelli en Honduras. H n o observó a las mariposas tanto machos como hembras, son atraídas al área (Haber alimentándose del excremento de las aves y formuló la 1978). Estos grupos, indudablemente, promueven el hipótesis de que el olor del enjambre imitaba el aroma de cortejo, ya que en ellos se han observado apareas y mucho cortejo de los machos itóminos, que él cree atraería sólo a comportamiento de cortejo. Las agregaciones son más las hembras. Sin embargo, Haber ( 1978) ha demostrado activas desde cerca de las 1000 hasta las 1400 horas y que tanto los machos como las hembras son atraídos por el pueden ser bastante grandes, conteniendo de cincuenta a aroma de cortejo de las escamas aromáticas extirpadas de cien ejemplares. los machos. Por lo tanto, la hipótesis de Drummond no Los adultos se alimentan de una diversidad de flores, explica en forma concluyente la ausencia de machos. así como de excremento de aves, restos de insectos y de Young (1977) le respondió a Drummond sugiriendo que fTutas fermentadas. Gilbert ( 1 972) sugirió que las itóminas las mariposas "estaban engañadas por el olor del enjambre podrían usar el excremento de las aves como una fuente de invasor. Los olores de descomposición asociados con el compuestos nitrogenados para aumentar la longevidad de enjambre invasor estimulaban el comportamiento de los adultos y se ha especulado que las mariposas usan el forrajeo en estas mariposas, causándoles que siguieran a ácido úrico del excremento. Además, es probable que las hormigas arrieras." La observación de que con frecuencia se encuentra estén obteniendo aminoácidos de las proteínas par cialmente digeridas. Gilbert (1972) ha demostrado que a las mariposas alimentándose del excremento de las aves algunas especies de mariposas Heliconius recogen polen, en los enjambres de las hormigas arrieras sugiere que del todo no son "engañadas", sino que sacan provecho del que incorporan aminoácidos para aumentar la producción de huevos. Demostró que las mariposas Heli siguiendo a los enjambres de E. burchelli. La atracción conius alimentadas con polen y agua de azúcar ponían preferencial de las hembras por los enjambres de hormigas cinco veces más huevos que las mariposas alimentadas probablemente se deba a su mayor necesidad por com sólo con agua de azúcar. Al explotar una fuente de puestos nitrogenados necesarios para producir los hue nitrógeno como adultos, las mariposas Heliconius pueden vos.
751
INSECTOS Brower, L . P. , and Brower, J. V. Z. 1 964 . Birds , butterflies and plant poisons: A study in ecological chemistry. Zoologica 49: 1 37-59. Brower, L . P. ; Brower, J . V. Z.; and Collins , C . T. 1 963 . Experimental studies of mimicry. 7 . Relative pal atability and Müllerian mimicry among Neotropical butterflies of the subfamily Heliconiinae. Zoologica
48 :65-84 . Brown, K. S . 1 97 7 . Geograp,hical patterns of evolution in Neotropical Lepidoptera: Differentiation of the spe cies of Melinaea and Mechanitis (Nymphalidae, Ithomiinae) . SyS!. En!. 2: 1 6 1 -97 . Collenette , C. L . , and Talbot, G. 1 928 . Observations on the bionomics of the Lepidoptera of Matto Grosso, BrasiL Trans. En!. Soco London 76:3 9 1 -4 1 4 . Drurnmond, B . A . 1 976. Butterflies associated with an arrny ant swarrn raid in Honduras . J. Lep . Soco 30:237. Ehrlich , P. R . , and Raven , P. H . 1 965. Butterflies and plants: A study in coevolution. Evolution 1 8 :586-608 . Fox , R. M . 1 968. Ithomiidae (Lepidoptera: Nympha loidea) of Central America. Trans. Am. En!. Soco
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costa del Pacífico. Dondequiera que se encuentreP. saman en el Valle Central, también se encuentra M. columbinus . Para cuando las frutas inmaduras de P. saman ad quieren su tamaño completo (de diciembre a enero en las tierras bajas de Guanacaste; Janzen 1982), a partir de una fruta diminuta formada en la floración de mayo del año anterior, los adultos deM . columbinus aparecen en el árbol y pegan de diez a veinte huevos ovalados individuales en la superficie glabra de la vaina. Es probable que una hembra ponga d,e cincuenta a cien huevos. Una larva eclosiona en 1 ó 2 semanas y perfora la fruta verde hasta entrar en una semilla casi madura de tamaño completo. En una semilla sólo hay suficientes recursos para que una larva madure; al parecer, todas las que entran más tarde son comidas por la primera en entrar. En 2 ó 3 semanas, la oruga se ha comido todo el contenido de la semilla y se transforma en pupa. Antes de pupar, corta una ranura cir cular en la testa de la semilla; luego el adulto recién emergido, después de pupar por 1 ó 2 semanas, corta o saca este disco. Entonces, un adurto corta un hueco del mismo diámetro en la pared de la fruta en maduración. Los gorgojos abandonan las vainas cuando están por caer del árbol y, por lo tanto, M. columbinus no se relaciona directamente con los agentes de dispersión de P. saman; este depreda la semilla antes de su dispersión. La inten sidad de depredación de la semilla puede determinarse con facilidad por medio de rayos X de las semillas o incluso de las vainas con las semillas aún adentro.
Young , A . M. 1 97 7 . Butterflies associated with an arrn y ant swarrn raid in Honduras: The feeding hypothesis as an alternate explanation. 1. Lep. Soco 3 1 : 1 90 .
Merobruchus columbinus
(Gorgojo de Cenízaro, Rain-tree B ruchid) D. H. Janzen Este gran escarabajo brúquido (fig 1 1 .40) es notorio por los huecos de 3 ó 4 mm de diámetro que hace al emerger de las vainas y semillas indehiscentes del gran árbol Pithecellobium saman (cenízaro) común en los bosques caducifolios de las tierras bajas. M. columbinus es un escarabajo achaparrado, beige críptico como de 5 mm de largo, con los fémures posteriores hinchados, como es típico en los brúquidos. Se extiende desde México hasta el norte de Sur América; probablemente se encuentra en la extensión natural deP. saman (sin embargo, en la vecindad inmediata de Palmar Norte P. saman parece ser nativo, pero carece de la depredación de M. columbinus' en su semilla). Como árbol nativo, P. saman parece estar restringido a las tierras bajas altamente estacionales de la
752
Fig . 11 .40 Merobruchus columbinus. o) Adulto brúquido. b) Semillas dañadas de Pilhecellobium sornan. Parque Nacional de Santa Rosa,
Provincia de Guanacaste, Costa Rica (fotos, D. H. Janzen).
DESCRIPCION DE ESPECIES
Este gorgojo mató e1 43% de las semillas de ochenta y un cosechas recogidas en Guanacaste en 1972 (variando de 1 a 98% por cosecha; Janzen 1978); también es el prin cipal depredador de las semillas de P . saman antes de su dispersión, aunque las vainas que permanecen por varias semanas debajo del árbol están expuestas a que sus semi llas sean atacadas por el brúquido Stator limbatus. que es más generalista. M. columbinus no ataca a ninguna otra especie de semillas en Costa Rica. No hay ninguna evidencia de parásitos sobre M. columbinus a pesar del gran número de larvas y escara bajos cada año en un árbol. Los adultos recién emergidos viven libremente en la vegetación y se les puede atrapar en muestras de barrida y en las trampas "Malaise" durante el resto de la estación seca y durante casi toda la estación lluviosa. Se pueden alimentar de néctar floral (¿y polen ?) ya que pueden ser colectados en las flores y en los cebos con azúcar, pero, no hay ninguna evidencia de una segunda generación en las semillas duras de las vainas caídas. Sió embargo, es posible que algunos de los primeros gorgojos en emerger puedan producir una segunda generación en las copas de los individuos que están atrasados en la distribución de frutas. Los adultos de M. columbinus pueden volar pero, se desconoce a qué distancias. De igual forma no se ha estudiado la supervivencia en las cosechas de semillas.
Janzen , D. H. 1 978 . Intensity of predation on Pith ecellobium saman (Legurninosae) seeds by Mero bruchus columbinus and Stator limbatus (Bruchidae) in Costa Rican deciduous forest. Trop . Ecol. 1 8 : 1 62- 76. 1 982. CenÍzero tree (Legurninosae: Pith ecellobium saman) delayed fruit development in Costa Rican deciduous forests. Am. 1. Bot. 69: 1 269-76.
R. W. Matthews
Fig. ll.41 Microstigmus comes sujeto al Iado inferior de ,una pahna de Crysophi/a gUllgara, note la entrada del panal. Aproximadamente el tamaño de un huevo de una araña, tales panales fueron originalmente sustraídos por error por ellos. Las hembras trabajan juntas para tejer una bolita de material derivado de la palma. Ellos forman esto en un saco y luego lo bajan hasta la punta de la hoja, que finalmente adquiere la característica de espiral. Esta construcción no se asemeja a la forma de construcción de estos panales en otros insectos. Rincón, Península de Osa, Costa Rica (foto, C. W. Rettenmeyer).
Las avispas Microstigmus son insectos diminutos (4 mm de longitud) de color ámbar, que son inofensivas para el hombre y son notables principalmente por sus singulares nidos (fig. 1 1 .41) y por su comportamiento social. M. comes ocupa un lugar singular en la historia natural de las avispas. Es miembro' de la subfamilia Pemfredonina en la familia Sphecidae, grande y diversa (Bohart y Menke 1 976). Es uno de los pocos miembros de la familia que logró la sociabilidad completa. Virtual mente las mil o más especies de avispas sociales, como Polistes canadensis (ver la descripción de la especie en este libro), pertenecen a Vespidae, una línea filética dife rente. Los nidos de M. comes se encuentran asociados sólo a una de las plantas más comunes del sotobosque de la Península de Osa, la palma Crysophyla guagara Allen (ver
la descripción de la especie en este libro). Estos nidos son de una floración cerosa recogida del envés de la fronda; un examen cuidadoso,-realizado más fácilmente de noche con la luz de una linterna-muestra un área ovalada o cir cular como de 1 0 cm de diámetro, rodeando el peciolo del nido, de donde las avispas han raspado la floración cerosa. Con un comportamiento completamente desconocido en otras Hymenoptera, las hembras adultas de M. comes fabrican seda, secretada de una glándulas en el abdomen y aplicada con un denso "cepillo" de setas situadas ven tralmente en el último segmento. Esta seda sirve para ligar la cera viscosa, para forrar las celdas y el vestíbulo del nido y para cubrir el pedicelo del nido de doble espiral, dándole una apariencia algo aceitosa y barnizada.
Microstigmus comes
(Avispa Colémbola, Collembola Wasp)
75 3
INSECTOS La única entrada está en la parte superior del nido piriforme en donde se une al pedicelo; rara vez hay una doble entrada. Hay celdas en forma de bolsillo agrupadas en la mitad inferior del saco, abriéndose hacia arriba a un vestíbulo hueco que forma aproximadamente la mitad superior del interior del nido. El número de celdas varía desde una a dieciocho, con un promedio de 3 ,6 por nido. Muchos nidos contienen dos o más hembras (han sido registradas hasta diez en un sólo nido), cuya pigmentación y desarrollo del ovario sugiere que acaban de emerger, probablemente descendientes de una de las compañeras del nido. Los machos también pueden estar presentes --en una proporción de sexos muy cercana a tres hembras por un macho-y al parecer cooperan en la construcción, el mantenimiento y la defensa del nido. La presencia de ambos sexos en el nido es un acontecimiento raro y digno de atención entre las avispas esfécidas.
Colombia y está preparando una revisión taxonómica del género, que incluirá más de cincuenta especies nuevas. En resumen, este pequeño habitante del bosque es único ( 1 ) por sus nidos pendientes en forma de saco, formados con material vegetativo, (2) por la habilidad de las hembras adultas para manufacturar seda y utilizarla en la construcción del nido, y (3) por la presencia de los machos que proporcionan cuido paterno. Más aún M. comes satisface los tres criterios de la eusocialidad pro puestos por C. D. Michener y confirmados por Wilson ( 1 97 1): división de labores reproductivas, cuido coopera tivo de las crías y traslape de generaciones. Por lo tanto, es el único miembro de su familia en alcanzar la eusocialidad total. Todavía hay mucho por aprender de su comporta miento; por ejemplo, no se sabe nada sobre la iniciación del nido, del apareo o de la dispersión.
La información obtenida por la disección de todas las hembras encontradas en varios nidos, indica que una hembra de cada nido domina en la puesta de los huevos. Tal división en la reproducción está además indicada por el hecho de que cada celda en un nido dado, característi camente estará en una etapa diferente de desarrollo. Las larvas maduras de diversas edades se colocan en las celdas con la cabeza hacia abajo, suspendidas en la orilla de la celda por un tubérculo anal prominente; éstas se transfor man en pupas sin cubierta. El desarrollo completo proba blemente requiere alrededor de 4 semanas. Aunque las hembras cooperan para recoger las pre sas, sólo se aprovisiona una celda a la vez, aun cuando dos o más hembras traen presas simultáneamente. Las presas son Collembola comprimidas en una masa alimenticia compacta de treinta y uno a cincuenta y ocho ejemplares C-x=46) representando varias especies de Entomobriidae y Sminthuridae. Esta especie es abastecedora en masa, poniendo un único huevo en la celda sólo después de que el complemento total de las presas ha sido surtido en una masa pegada en el costado de la celda. No se sabe nada sobre el comportamiento de caza, excepto que las presas son matadas y transportadas al nido en las mandíbulas de la avispa. Los nidos son atacados por un bracónido parásito de las avispas, Heterospilus microstigmi Richards, que, a veces, puede ser observado cuando camina despacio por la superficie externa del saco del nido. Normalmente, pone los huevos a través de éste para alcanzar a su hospedero, del cual se alimenta externamente. Aunque M. comes es el miembro más común de este género en Costa Rica, cuando menos otras tres especies se conocen en la Península de Osa. Una, M. thripoctenus Richards depreda sobre Thysanoptera y construye un nido de partículas de serrín suspendido por un pedicelo largo y recto desde una variedad de plantas (Matthews 1 970). Ot.as especies pueden ser descubiertas cuando se exami nan numerosos hábitats. Por ejemplo, en otras partes, otras especies anidan en sitios protegidos debajo de las rocas o algo similar; West-Eberhard (1977) descubrió cinco nuevas especies a corta distancia de su laboratorio en Cali,
Bohart , R. M . , and Menke, A: S . 1976. Sphecid wasps ofthe world. Berkeley: University of California Press . Matthews , R. W. 1 968a. Nesting biology of the social wasp Microstigmus comes (Hymenoptera: Sphecidae, Pemphredoninae) . Psyche 75:23 --45 . . 1 968b. Microstigmus comes: Sociality in a sphe cid wasp. Science 160:787-88 . 1970. A new thrips-hunting Microstigmus from Costa Rica (Hymenoptera: Sphecidae , Pemphredo ninae) . Psyche 77: 1 20-26. Richards , O. W. 1 972. The species of the South Ameri can wasps of the genus Microstigmus Ducke. Trans. Roy. En!. Soco London 1 24: 1 23-48 . West-Eberhard , M. J . 1977. Morphology and behavior in the taxonomy of Microstigmus wasps . Proc. Eighth In!. . Congr. IUSSI, Wageningen, Netherlands, pp. 1 23-25 . ' Wilson , E. O. 1 97 1 . The insect socielÍes. Cambridge: Harvard University Press .
754
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Morpho pe/eides (Celeste Común, Morfo,
Morpho)
P. J. DeVries. Esta mariposa espectacular (jig. 1 1 .42) se encuentra desde México hasta Colombia y es común en los bosques en toda Costa Rica desde el nivel del mar hasta los 1 .400 m de altura. Los adultos tienen dos formas. Una de ellas, casi completamente azul iridiscente por encima, se en cuentra principalmente en la cuenca del Atlántico. La otra forma tiene el azul de la parte superior mucho más re ducido y se encuentra en el lado del Pacífico desde la ciudad de Puntarenas al sur, hasta Panamá. Una población cerca de Villa Colón en el Valle Central, es casi com pletamente parda por encima. M. pe/eides (Morphoidae) puede distinguirse de otras especies de Morpho en Costa Rica por el color básico chocolate oscuro del vientre y por tener manchas oculares pupiladas en el lado ventral. Las plantas hospederas incluyen a Mucuna spp., Lonchocarpus sp., Machaerium spp., y Pterocarpus sp.
DESCRIPCION DE ESPECIES (Sterculiaceae), así como de lodo y de carroña. Para más detalles sobre el comportamiento de alimentación de los adultos, ver a Young ( 1 975). A menudo, se encuentra a los adultos con ácaros (¿orobátidos?) en la proboscis (obs. pers.). No se sabe nada acerca de la biología de los ácaros o de los efectos (si hay alguno) sobre las mariposas. Mientras están en el suelo alimentándose, los adultos son extremadamente crípticos y se levantan repentinamente al paso de los intrusos. Sobre una explicación acerca de la teoría del "destello y el deslumbramiento" en la defensa ver a Young ( 1 97 1 a). Young ( 1 97 1 b) encontró adultos de M. granadensis, una especie muy estrechamente emparen tada, descansando gregariamente. Vale la pena investigar más a fondo este comportamiento, especialmente con res pecto a M. peleides. Yo nunca he visto este comporta miento en ninguna de las especies de Morpho en Costa Rica. Las jacamaras (Galbulidae) y los mosqueros grandes (Tyrannidae) se alimentan de los especímenes adultos; a menudo, en el bosque se encuentran montones de alas de Morpho debajo de una percha de una jacamara. En el Parque Nacional Santa Rosa, durante la estación seca, los adultos son poco activos y se encuentran en densidades muy bajas en los lechos de los ríos. Yo no sé si los adultos viven hasta que regresan las lluvias y luego se reproducen o si simplemente son vestigios de una población que emigra desde otra parte durante la estación seca.
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Fig. 1l.42 Morpho peleides, lado inferior (cabeza) y lado inferior (pie). Costa Rica (fotos, P. J. DeVries).
(Leguminosae) (Young y Muyshondt 1 973). Los huevos en forma de domo son puestos individualmente en el envés de las hojas de las plantas hospederas. Las orugas en el último estadío alcanzan una longitud de alrededor de 9 cm y tienen manchas rojas y amarillas. La cápsula cefálica es densamente peluda y los pelos se supone que son urtican tes. La crisálida es verde claro , ovoide y muy similar a las de Caligo (Brassolidae). El tiempo de desarrollo desde el huevo al adulto es de aproximadamente 1 1 5 días (Young y Muyshondt 1 973). Los adultos vuelan en el bosque por los caminos, senderos y arroyos. Su vuelo es a veces lento pero son muy eficientes para evitar caer en las redes de mariposas. Parece que tienen rutas de vuelo que usan por la mayoría de los individuos de una población, cada uno utiliza la misma ruta que el anterior. Las hembras son activas al mediodía, volando entre la vegetación en busca de sitios para oviposi taro Yo he observado a los adultos alimentándose de las futas caídas de Ficus spp., Brosimum spp. (Moraceae), Manilkara sp., Pouteria spp. (Sapotaceae), Guazuma ulmi folia (Sterculiaceae), Mangifera indica, Spondias spp. (Anacardiaceae), Musa sp. (Mu saceae) Theo bro ma cacao ,
ical butterflies in the genus Morpho. J. Lep. Soco 25:223-34. --- e 1 975. Feeding behavior of Morpho butterflies in a seasonal tropical environment. Rev. Bio/. Trop. 23: 101-23 . Young, A . M. and Muyshondt, A . 1 973 . The biology of Morpho peleides in Central America. Carib. J. Sci. 13: 1-49.
Myrmeleon (Hormiga León, Ant Lions) M. S. McOure Las hormigas león del género Myrmeleon son muy comunes en todo el territorio de Costa Rica, específi ·camente en Palo Verde (McClure 1 976) y en el Parque Nacional Santa Rosa (Wilson 1974) en la Provincia de Guanacaste, en la Provincia de Puntarenas en la Península de Osa (Wilson 1 974) y en Tortuguero en la Provincia de Limón (Simberloff et al. 1 978). Por lo general, son más abundantes en las áreas de menor precipitación, donde son más favorables los hábitats para las larvas (suelo seco, de textura suelta). En las áreas de mayor precipitación anual, las larvas se encuentran en la tierra debajo de sobresalien tes de rocas, debajo de los leños levemente levantados y dondequiera que estén protegidas de las lluvias. Las larvas
755
INSECTOS depredadoras de
Myrmeleon permanecen en
el fondo de
do, la larva comienza la formidable tarea de construir una
1 1 .43) y se
fosa por medio de especializaciones morfológicas y de
una fosa cónica que construyen en el suelo(lig.
alimentan de hormigas y otros pequeños artrópodos que
comportamiento. Las adaptaciones morfológicas más
caen en los embudos de sus trampas.
notables son, el abdomen ovalado posteriormente cónico
El ciclo de vida de estas hormigas es más largo que el de la mayoría de los insectos, debido a que el suministro
y la cabeza plana, usada para empujar y levantar arena durante la excavación de la fosa. Las patas metatorácicas,
de alimento para las larvas es de naturaleza intermitente y
con las tibias y los tarsos fusionados y con las pinzas
cuantitativamente variable. Por lo tanto, en una localidad
agrandadas y dirigidas hacia adelante, junto con una serie
dada puede haber una considerable variedad de tamaños en
de cerdas en el cuerpo, también hacia adelante, le permiten
las larvas que eclosionaron alrededor de la misma época.
a la larva moverse rápidamente hacia atrás en la tierra o
El adulto de Myrmeleon. que mide como 5 ó 6 cm de longitud, es un insecto alargado y de aspecto delicado, de
fijarse contra el movimiento hacia adelante. La hormiga león excava una fosa en forma de em
cuerpo delgado con un pronoto relativamente ancho y una
budo de 1 a 4 cm de diámetro (lig . 1 1 .43) moviéndose hacia
1 1 .44 b).
Se
atrás en un círculo, usando el abdomen ovalado como
asemeja a una libélula adulta, excepto que su cuerpo es más suave, tiene antenas más largas , claviformes y la venación
arado y su cabeza plana como pala para lanzar arena hacia
de las alas es bastante diferente con los extremos puntiagudos y no redondeados. Los adultos depredan
bastante con el tamaño de la larva residente y con la profundidad del sustrato suelto adonde se le cava. El
sobre una diversidad de pequeños artrópodos y su ac
ángulo en que la pared del cono se inclina hacia arriba,
cabeza con prominentes ojos compuestos (lig.
arriba. El diámetro de la fosa terminada se relaciona
tividad es crepuscular o nocturna, descansando durante el
desde la base, es similar para un sustrato dado (como 40»
día en la vegetación baja. Es fácil capturar a estos vola
Al concluir la fosa, la larva permanece inmóvil en el fondo,
dores débiles cerca de las luces durante la noche. El imago pone los huevos individualmente en el
.
escondida debajo de la tierra suelta. Cuando una hormiga u otro pequeño artrópodo cae conveniente en la fosa, la
suelo seco y suelto. Poco después de eclosionar, la larva
larva 10 agarrra con sus largas mandíbulas , chupa el líquido
1 1 .44 a),
del cuerpo y luego tira los restos fuera de la fosa con un
achaparrada y áspera, en forma de cuña (lig.
comienza a buscar un lugar adecuado para construir una
golpe de su cabeza.
fosa. Abre un surco hacia atrás en la tierra justo por debajo
Cuando las larvas de Myrmeleon están comple tamente desarrolladas, midiendo de 10 a 12 mm, hilan unos
del sustrato, utilizando un patrón de movimientos muy irregulares llamados "garabatos" (lig.
1 1 .43).
Por con
siguiente, la hormiga león, a menudo, ha sido llamada el insecto garabato. Una vez que encuentra un lugar adecua-
Q
---
b Fig. ll .43 MyrmeleonhonnigaleÓll abriendo agujeros y surcos (foto , M. S. McClure).
756
Fig. ll .44 Myrmeleon_ a) Larva en el fondo de la arena. b) Adulto (COlO, M. S. McClure).
DESCRIPClON DE ESPECIES
capullos de arena y seda usando una hiladera delgada y fusiforme en la punta del abdomen. Los capullos termina dos miden de 1 0 a 1 5 mm de diámetro, siendo los machos un poco más pequeños que las hembras. Cuando está lista para emerger, la pupa corta el capullo con sus mandíbulas y se empuja hacia afuera y arriba hasta la superficie del suelo por medio de movimientos abdominales. Entonces su piel se abre por el lomo y emerge el imago, comple tando el ciclo. Las escasas pruebas biológicas disponibles indican que el desarrollo de Myrmeleon , desde el huevo hasta el imago, normalmente requiere cuando menos 2 años. Sin embargo, ya que a menudo las . larvas ayunan o hibernan por períodos prolongados, probablemente se requieren 3 años o más para el desarrollo larval de algunos individuos. Las larvas de diversos tamaños y los adultos abundaban en febrero, durante la época seca en Palo Verde (provincia de Guanacaste) (McClure 1 976), lo que indica que las etapas de desarrollo se traslapan extensivamente. Por décadas, los naturalistas en todo el mundo han estado intrigados por las fascinantes actividades de las hormigas león constructoras de fosas. Sin embargo, la mayor parte de la literatura consiste en informaciones des criptivas sobre los garabateos, la construcción de la fosa y el comportamiento de captura de la presa por las larvas en zonas templadas. Sobre estos diversos informes Topoff ( 1977) y Klein ( 1982) proporcionan un informe espe cialmente detallado acerca de las investigaciones de las respuestas larvales a diversas condiciones de hábitat, in cluyendo la luz, la temperatura del suelo, los obstáculos y la textura del sustrato encontrado durante el garabateo y la construcción de la fosa. Las investigaciones sobre las hormigas león cons tructoras de fosas en los trópicos se han centrado en examinar la biología de alimentación (Griffiths 1 980 a,b) incluyendo los factores que afectan la dispersión y la distribución espacial de las larvas. En su informe acerca de la captura de las presas y la competencia en las hormigas león, Wilson ( 1974) razonó que la selección natural debería favorecer una larva que responda a la escasez de alimentos situando de nuevo su fosa de manera que la captura de presas sea mayor y la competencia intraespe cífica sea menor. Concluyó que la distribución de espacio ideal de las fosas para lograr este propósito sería una configuración en forma de "rosquilla" que Wilson pre tendió demostrar tanto en poblaciones naturales como experimentales de Myrmeleon. En experimentos posterio res (McClure 1 976) demostró que la densidad larval tenía efectos importantes en la distribución espacial de las fosas. Utilizando el análisis del vecino más cercano, demostré que la dispersión de las hormigas león aumenta en regulari dad conforme aumenta la densidad, resultando finalmente en un arreglo espacial uniforme cuando hay una densidad máxima, con las fosas equidistantes unas de otras. Debatí que un patrón de dispersión uniforme aumentaría la distan cia entre las larvas y, por lo tanto, haría óptima la captura de la presa y reduciría más la competencia intraespé'"cífica de lo que lo haría una configuración de "rosquilla". Sim berloff ( 1970) y Simberloff et al. ( 1 978) cuestionan la validez de utilizar el análisis del vecino para determinar la
configuración espacial de las fosas y arguyen que las poblaciones de las hormigas león en la naturaleza y en el laboratorio no están dispersadas al máximo y podrían más bien estar amontonadas. Sugieren que de los . diversos factores que contribuyen a la dispersión, el lanzamiento de arena durante la construcción de la fosa y el canibalis mo tienen más importancia que las limitaciones alimenti cias. Se requiere más investigación acerca de la bionomía y el comportamiento de Myrmeleon, para determinar los mecanismos de dispersión de estos fascinantes insectos cavadores de fosas.Griffiths, D. 1 980a. The feeding biology of ant lion larvae: Prey capture , handling and utilization. J. Anim.
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(Comején, Hormiga Blanca, Nasute Termite, Arboreal Termite)
Nasutitermes Y. D. Lubin
Los nidos de las termitas Nasutitermes (fzg. 11 .45) son comunes y conspicuos en los bosques muy húmedos y en las orillas de los bosques en las tierras bajas de Centro América. Estos nidos, grandes y esféricos, de pardo oscuro a negro (Thorne 1 980) generalmente son arbóreos. Están hechos de "cartón" -madera masticada por las termitas obreras y pegadas con "pegamento" fecal. La capa externa del cartón, a menudo, es suave, pero progre sivamente se hace más dura hacia el interior del nido. Los senderos cubiertos compuestos de la misma sustancia, van desde el nido a los sitios de alimentación en los árboles y en la madera o en las hojas del suelo. El género se encuentra ampliamente distribuido en el Neotrópico, habiendo muchas especies en Centro América (Araujo 1 970). Básicamente Nasutitermes tiene tres castas: las reproductoras y dos castas estériles, las obreras y los
757
INSECfOS
Fig. 11 .45 a) Nasutitermes, nido en el tronco de un árlJoI del bosque pluvial (parque Nacional de Corcovado, Península de Osa) b) Na sutitermes, nido en un árbol en un potrero. (potrerillos, Guanacaste, Costa Rica)(Fotos de D. Janzen).
La feromona del rastro es producida en las glándulas estemales de las obrera� y los soldados produciendo el comportamiento que obliga a seguir el rastro en ambas castas (Stuart 1 963). En Trinevitermes las glándulas ester nales en los soldados son vestigiales, mientras que en las obreras y los alados éstas son grandes y funcionales (Leuthold y Luscher 1 974). Probablemente las feromonas del rastro no tengan la misma importancia en todas las castas. Los rastros se tienden en dos contextos: a las fuentes del alimento y a los sitios de peligro. En el último caso, también está implicada la transmisión de la alarma a través de otras feromonas o medios táctiles. Los soldados de Nasutitermes, los nasutis, están especializados para la defensa química: la cabeza es alar gada, formando un hocico o "naso" (fig. 1 1 .46) a través del que lanzan una secreción pegajosa de olor fuerte, fabricada en la glándula cefálica, que ocupa la mayor parte de la cápsula cefálica y contiene monterpinas (que le dan un olor característico similar a la trementina) y un compuesto de bajo peso molecular (Moore 1 964; VrKoc etal. 1973). Esta secreción atrapa a los pequeños artrópodos depredadores y quizá también es tóxica para ellos; es irritante y de sabor desagradable para los osos hormigueros Tamandua (Eden tata, Myrmecophagidae) (Lubin y Montgomery 1 980). El éxito de los soldados en la defensa se debe a su gran cantidad en el nido y al comportamiento defensivo. Cuando se rompe un nido o un sendero tapado de N. corniger (una especie común encontrada en Panamá y Costa Rica), los soldados salen de prisa en grandes canti dades, mientras que las obreras desaparecen en segundos por el sendero o el nido. Las obreras regresan a arreglar el daño sólo después de unos cuantos minutos. El número de nasutes que emergen de las roturas en el nido de cartón es de dos a diez veces (Lubin y Montgomery 1 980). Los depredadores, repelidos por las secreciones de los nasutes (las hormigas) o que encuentran a éstos de mal sabor (los osos hormigueros Tamandua), desisten de atacar el nido.
soldados. Estas dos últimas pueden ser machos o hembras. Por lo general, cada colonia tiene una única reina fisogástrica (fig. 1 1 .46) y un rey, aunque se ha informado de algunos nidos con múltiples reinas. La casta sexual se produce estacionalmente. En el bosque tipo monzón de las tierras bajas en la Isla de Barro Colorado en Panamá, las ninfas con muñones de alas en desarrollo aparecen en los nidos al final de la época seca (marzo). Los enjambres de adultos alados se dan principalmente en abril y mayo, después de los primeros aguaceros de la época lluviosa y pueden encontrarse esporádicamente hasta agosto o setiembreo Las termitas son insectos hemimetábolos y por lo tanto, ladas las etapas inmaduras técnicamente son "ninfas". Sin embargo, los especialistas en termitas se refieren a los inmaduros de las castas reproductivas como ninfas y a los inmaduros de las castas no reproductivas como larvas. Los adultos reproductivos también son lla mados imagos, alados o adultos con alas para distinguirlos de los neoténicos reproductivos descendientes de las obre ras o las ninfas con muñones alados. No se ha estudiado la producción de enjambres o el comportamiento después del vuelo en ningún Nasutiter mes del Neotrópico. En el género-emparentado Trinervi termes (una termita nasuta de Africa), las hembras descien den y atraen a los machos hacia las feromonas sexuales emitidas por las glándulas tergales o estemales en la punta del abdomen. Las alas se desprenden en ambos sexos y los machos siguen a las hembras en fila, uno detrás del otro, buscando sitios para anidar, manteniendo el contacto por medio de estímulos táctiles y olfatorios (Leuthold 1975). Las feromonas juegan un papel importante en otras comunicaciones deNasutitermes: en la orientación y Fig. 11 .46Nasutitermes physogastric reina con las cabezas de "nasutes" en la alarma y defensa. Por ser las obreras ciegas, la claramente visibles sobre su abdomen amarillo. Palmar Norte, Costa orientación es totalmente por medio de rastros químicos. Rica (foto, D. H. Janzen). 758
l
DESCRIPCION DE ESPECIES De hecho, los osos hormigueros Tamandua evitan los nidos de cartón de Nasutitermes donde se encuentran los soldados están en grandes cantidades, prefIriendo ali mentarse de las concentraciones de termitas, lejos del nido (Lubin y Montgomery 1 980). Los nidos son atacados en condiciones especiales: cuando contienen individuos reproductivos justo antes de que salgan en enjambres o cuando contienen hormigas. En ambos casos, las defensas de las colonias pueden tener una capacidad menor para defenderse (una producción reducida de soldados) o los osos hormigueros pueden alzar su nivel de tolerancia a las secreciones de los nasutes en vista de un recurso alimen ticio altamente deseable (los individuos reproductivos ricos en lípidos). En N. corniger, del 1 2 al 20% de la población total del nido está compuesta por nasutes (Lubin y Montgomery 1980). Esta es una proporción grande, comparada con otras especies diferentes al comején; por ejemplo, los soldados mandibulados de Microcerotermes exiguus, un termítido sin ningún sistema evidente de defensas químicas, forman sólo como el 2% de la población. Los nasutis no tienen mandlbulas y deben ser alimentados por las obreras y por lo tanto, deben representar un cuantioso consumo energético para la colonia. Las presiones de depredación causadas por los vertebrados principalmente los hormigueros, pueden ser responsables de mantener grandes proporciones de nasutis en las colonias. Los principales depredadores de Nasutitermes son los osos hormigueros Tamandua, varias especies de hormigas (incluyendo a las especialistas en termitas, Ter mitopone), las lagartijas Anolis y varios chinches reduvios (Hemiptera) que se especializan en Nasutitermes (v.g. , Salyavata variegata en Panamá). Los enjambres de los alados son atacados por casi todos los insectívoros que se encuentran en la vecindad. Varias aves (Trogonidae, Bucconidae y pericos) construyen sus nidos en los termi terios, causándoles grandes daños. Los ataques de los osos hormigueros a los nidos de cartón de Nasutitermes y Microcerotermes en la isla de Barro Colorado dieron cuenta de alrededor del 20% de todo el daño observado en una muestra de nidos; el resto del daño fue debido a las aves que anidaban y a causas desconocidas (Lubin, Montgo mery y Young 1 977). Las hormigas de los géneros Azteca ,
Camponotus y Monacis, a menudo, usurpan parte de un nido de Nasutitermes y eventualmente pueden causar que las termitas lo abandonen. Araujo, R. L. 1 970. Termites of the Neotropical region. In The biology 01 termites, ed . K. Krishna and F. M . Weesner, pp. 527-76. New York: Acadernic Press. Leuthold , R. H. 1 975. Orientation mediated by pher omones in social insects . In Pheromones and defensive secretions in social insects, ed. C. Noirot , P. E. Howse , and G. Le Masne, pp . 1 97-2 1 1 . Dijon: University of Dijon. Leuthold , R. H . , and Luscher, M. 1 974 . An unusual caste polymorphism of the sternal gland and its trail pheromone production in the termite Trinervitermes
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Nephila clavipes
(Araña de Oro, Golden Orb-Spider) Y. D. Lubin Esta araña es la más grande de las tejedoras de espirales (familia Araneidae) del Nuevo Mundo; las hembras de Nephila clavipes (fig. 1 1 .47) pesan cerca de 1 g Y son como de 2,5 cm de largo (longitud del cuerpo). Las telas en espiral de Nephila se reconocen fácilmente por su tamaño (a menudo de 60 cm de diámetro) y por su seda fuerte y amarillenta, tan fuerte que antiguamente se uti lizaba en miras de cañón en las armas de fuego (que requieren de hilos finos y durables). La seda de otra especie (N. maculata) todavía se usa como señuelos de pesca por las tribus costeras de Nueva Guinea. La tela de Nephila consiste en una espiral vertical asimétrica con el eje cerca de la parte superior y una maraña de hilos no pegajosos -la barrera de la tela- en uno o ambos lados de la espiral (v.g., dorsal y/o ventral a la araña). La espiral, en sí, está construida por los radios no pegajosos, los hilos de la armazón y una espiral estructural viscosa (pegajosa) superpuesta en la espiral estructural. A diferencia de la mayoría de las otras tejedoras de esporales, Nephila no saca la espiral estructural conforme va hilando la espiral pegajosa, de manera que la tela terminada con tiene estos dos elementos espirales. Toda la tela funciona como una trampa pegajosa para los insectos aéreos. La araña se posa en el centro, viendo hacia abajo, y vigila la tela por si hay vibraciones causadas por el impacto de un insecto en la tela o por su forcejeo. Nephila inmoviliza a los insectos atrapados mor diéndolos (Robinson y Mirick 1 97 1), y probablemente
759
INS ECTOS
Fig . 11 .47 Nephila clavipes, hembra adultadescansando en una tela de araña. a) Lado superior. b) Lado inferior. Sirena. Parque Nacional Corcovado, Península de Osa, Costa Rica (foto, D. H. Janzen).
inyectándoles veneno y enzimas digestivas. Luego la araña saca la presa de la tela o la libera con los quelíceros y se la lleva al eje para alimentarse; envuelve en seda las presas grandes o voluminosas antes de transportarlas al eje (pero después de la mordedura inicial). Nephila es activa en la captura de presas tanto de día como de noche y consume una gran diversidad de insectos, que varían desde los pequeños dípteros hasta los grandes abejones escarábidos y las mariposas nocturnas esfíngidas. A dife rencia de muchas otras tejedoras en espiral (v.g. , Argiope, Eriphora , Araneus) Nephila inicialmente no ataca a los insectos envolviéndolos en seda. Esto significa que el insecto que forcejea no puede ser inmovilizado a distancia (lanzándole seda); para poder morder, la araña debe estar en contacto directo con el insecto y por lo tanto, corre el peligro a su Vez de ser mordida, pateada, punzada o rociada por la presa. Debido a esto, y realmente a pesar de su tamaño,N. clavipes es una arafta "cobarde" y es incapaz de batirse exitosamente con los insectos grandes o agresivos (v.g. , las esperanzas o las avispas grandes) o con los que tienen defensas químicas, como los chinches pentatómidos y muchas hormigas (Robinson, Mirick y Turner
760
1 969).
Típicamente Nephila clavipes se encuentra en los claros del bosque y en las áreas de crecimiento secundario en una diversidad de hábitats a elevaciones bajas y medias. "Ias Cuando hay estructuras de apoyo disponibles, las ara. .. se agregan, a menudo, en grupos de varios centenares. Las telas individuales se adhieren unas a otras por hilos de la armazón y por las telas de barrera. Las agregaciones de este tipo son un espectáculo común en los alambres de teléfono y de electricidad, en las torres de radio y en los puentes en Panamá y Costa Rica. Las poblaciones deN. clavipes en las tierras bajas en Panamá son altamente estacionales, ha biendo dos picos de adultos al principio de la estación seca (diciembre y enero) y en la primera mitad de la estación lluviosa (julio y agosto) (Vollrath, S.f. a; Lubin 1 978). Los machos de N. clavipes son pequeftos, Como una décima parte del'peso de las hembras adultas. Maduran en menos estadíos que las hembras (Vollrath, s.f. b). El tamaño de los machos varía y su tamaño final depende del estadío en el cual maduren (esto puede estar bajo control ambiental o genético). Varios machos adultos pueden vivir en la tela de una sola hembra, alimentándose de sus presas y
son
comunes
las
interacciones
agresivas
DESCRIPCION DE ESPECIES
recíprocas entre ellos. El tamaño puede ser importante para determinar el resultado de estos combates y esen cialmente en el éxito del macho por obtener el acceso a la hembra (Vollrath s.f. b). En las telas de Nephila hay varios cleptoparásitos asociados a ellas. Las arañas terídidas del género Argy rodes viven en la tela de Nephila (y también de otras arañas), alimentándose de pequeños insectos que quitan directamente de la tela, así como de insectos más grandes capturados y predigeridos por la anfitriona (Vo�ath 1980). Argyrodes eleva tus puede responder a las vIbra ciones causadas por la hospedera cuando envuelve su vÍCtima y las utiliza como señales para localizar a l� presa . (Vollrath 1979). Las moscas milíquidas (ph�llo�lza) se alimentan de los jugos de las presas de Nephzla, hcuadas por la araña (Robinson y Robinson 1 977). Las mariposas nocturnas pirálidas y las moscas nematocerosas se posan en los hilos del marco no pegajosos y en los de la barrera de la tela y supuestamente ganan protección co?tra los depredadores que se' orientan visualmente (Robmson y Robinson 1975, 1976): los chinches emisininos (He miptera), las avispas Mischocyttarus, las libé�ulas y los colibríes se roban las presas de las telas deNephlla, aunque no se les puede considerar como verdaderos clepto parásitos (Vollrath 1980). Lubin , y D. 1 978 . Seasonal abundance and diversity of . web-building spiders in relaríon to habitat structure. 1.
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Nyssodesmus python
(Milpiés, Large Forest-floor Millipede)
1. L. Heisler
Nyssodesmus python (fig. 1 1 .48) pertenece al orden de milípedos Polydesmida, cuyos miembros tienen veinte segmentos corporales, diecinueve de los cuales llevan un . par de quillas orientadas más o menos honwntaImente. En N. python las quillas son largas y I?s �gme?tos son relativamente planos, dándoles la apanenCla de ISÓpodOS muy grandes y demasiado largos. En su mayoría, los individuos son amarillo blancuzco opaco excepto por un par de franjas longitudinales pardo oscuras que se ex tienden a lo largo de los márgenes inclinados del dorso. Las hembras tienen de 70 a 100 mm de longitud y de 13 a 15 mm de ancho máximo. Los machos son más pequeños: de 65 a 90 mm de largo y de 12.5 mm de ancho. En los machos, el primer par de patas del último segmento está modificado en "gonópodos" pequeños y curveados, utilizados para transferir esperma. La información taxonómica sobre N. python y otros milípedos de Centro América puede encon trarse en Loomis ( 1968) Y Pocock (19 10). Nyssodesmus python ( anteriormente Platyrhacus bivurgatus) se encuentra en la vertiente del Caribe de Costa Rica, pero se desconoce su extensión exacta. Es muy abundante en La Selva y ahí se halla casi exclusivamente en la vegetación de Heliconia imbricata y en las viejas plantaciones de cacao donde el es�?to inferior no ha sido . . cortado. Al igual que otros millpedos pohdésmldos. parece que se alimenta ampliamente de m�dera en . descomposición. Los milípedos tienen una flora mtestmal diversificada para liberar las sustancias nutritivas y para reducir las toxinas de los materiales vegetales ingeridos (Sakwa 1974). Ecológicamente son importantes como elementos de descomposición. También tienen un papel importante en el ciclo de lós minerales, ya que, a diferencia de la mayoría de los otros artrópodos terrestres, sus exoesqueletos contienen grandes cantidades de sales de calcio además de quitina (Gist y Crosley 1975).
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in spiders . In preparation.
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Fig. 11,48 Nyssodesmus pyÚlOn en en el suelo del bosque. Finca La Selva, distrito Sarapii:¡uí, Costa Rica (foto, D. H. Janzen).
�pula
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INSECTOS Se sabe muy poco acerca de la historia natural de los milípedos tropicales (ver a Causey 1943; y Lewis 1 974; Toye 1967). El patrón general de reproducción y desa rrollo en Polydesmida es el siguiente: las aberturas geni tales externas (vulvas) de las hembras se localizan ven tralmente en la membrana conectiva entre el segundo y el tercer segmento. En los machos, los conductos espermáticos se abren en las coxas o cerca de ellas en el segundo par de patas. Antes de la cópula, un macho arrolla la porción anterior de su cuerpo para poner sus gonópodos en contacto con estas aberturas, y así transferir a ellas el esperma. La cópula es de vientre con vientre y el esperma es transferido por una serie de empujones de los gonópodos a la vulva. Ahí se almacena en receptáculos especiales hasta el momento de la puesta de huevos. Los huevos son puestos en el suelo en pequeñas cavidades, a menudo, construidas con desechos larvales, y dan origen a juveniles de siete segmentos en su primer estadía que luego pasan por una serie de estadías juveniles. En cada muda se añaden nuevos segmentos y aparecen patas en los segmentos originalmente ápodos. Las mudas se llevan a cabo en las cámaras del suelo, con frecuencia también construidas con desechos larvales. Los juveniles más viejos de Nyssodesmus python se asemejan en forma a los adultos, pero carecen de pigmen tos y son más pequei'ios y con menos segmentos. Los adultos recién mudados, son suaves y sin pigmentos; la pigmentación y calcificación total del exoesqueleto toma como un mes. N. python también muda después de haber alcanzado la madurez sexual. Se desconoce el ciclo de vida de esta especie pero probablemente alcance más de un año y puede ser hasta de varios ai'ios. Casi todos los milípedos produ.:en sustancias tóxicas utilizadas en la defensa contra los depredadores (Casnati et al 1 963). Cuando se les molesta, los individuos de Nyssodesmus python se enrollan en una espiral, expul san el contenido del intestino posterior y liberan un líquido que contiene cianuro de hidrógeno y benzaldehído. Si es expulsado con violencia, el líquido puede ser rociado hasta 30 cm. Este comportamiento, junto con su gran tamaño y su exoesqueleto rígido, parece que acobarda a la mayoría de los depredadores potenciales. Las causas más probables de mortalidad en los adultos son el parasitismo, espe cialmente durante los periodos vulnerables de la muda. El aspecto más obvio en el comportamiento de Nyssodesmus python en La Selva es la "monta" de las hembras por los machos después de la cópula. Durante todo el ai'io se puede encontrar a la mayoría de los indivi duos en parejas heterosexuales, con el macho sobre el dorso de la hembra. Las hembras solitarias son poco comunes y rara vez permanecen sin escolta por más de 24 h. Los machos montan a las hembras hasta por 5 días y posiblemente mucho más. Ellos no esperan la receptividad femenina, ya que la cópula se lleva a cabo durante las primeras 6 h después del encuentro, y virtualmeme todas las hembras montadas son receptivas. La explicación más probable para la evolución del comportamiento de "monta" de esta especie es la selección sexual.
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Las hembras permanecen receptivas durante períodos prolongados y se aparean con muchos machos. Ya que en los milípedos el esperma no es utilizado sino in mediatamente antes de la oviposición, los apareos múl tiples de las hembras pueden conducir a la competencia entre el esperma de diferentes machos por fertilizar un solo grupo de huevos. En N. python probablemente cualquier ganancia en el éxito reproductivo experimen tado por un macho al dejar a la hembra después de la cópula para buscar nuevas hembras sea balanceada por perdidas mayores debido a la competencia con el esperma de los apareas subsiguientes. Los machos solitarios y sexual-mente activos generalmente permanecen así por períodos más largos que las hembras receptivas solitarias, por lo tanto, la posibilidad de un macho por aparearse de nuevo es más baja que la de una hembra. La monta evidentemente reduce la posibilidad de que una hembra aparee con un nuevo macho. Cuando un competidor sexual está presente, un macho en posición de monta dobla los segmentos anteriores de su cuerpo para forzar la cabeza y los segmentos anteriores de la hembra sobre sus aberturas sexuales, haciendo imposible el acceso sexual por parte de otro macho. Las hembras probablemente sean incapaces de resistir esta flexión forzada, ya que los músculos que producen una flexión dorsal del cuerpo son mucho más grandes que los opuestos. El comportamiento de monta después de la cópula no ha sido encontrado en otras especies de milípedos. En Nyssodesmus python éste probablemente resulte por la combinación de una densidad de población excepcio nalmente alta y por la procreación no estacional, y ambos hacen que la receptividad extendida y el apareo múltiple de las hembras sea más probable. Casnati , G . ; Neneini , G . ; Quilieo, A . ; Pavan , M . ; Rieca, A . ; and Salvatori , T. 1 963 . The seeretion of the .myr iapod PoLydesmus coLLaris coLLaris (Koch . ) . Experi entia 1 9:409- 1 1 . Causey, N. B . 1 943 . Studies on the life history and the ecology of the hothouse millipede, OrthomorpluJ gra cilis (c. L. Koch , 1 847). Am. MidL. Nat. 29:670-82. Gist, C . S . , and Crossley, D . A . , Jr. 1 975 . The litter arthropod community in a southern Appalaehian hard wood forest: Numbers , biomass , and mineral element
eontent. Am. MidL. Nat. 93: 1 07-22 . Lewis , J. G. E. 1 974 . The eeology of eentipedes and millipedes in northern Nigeria. Symp . 2ooL. Soco Lon don 32:423-3 1 . Loomi � , H . G . 1 968 . A checkList of the milLipedes of Mexlco and CentraL America . Bulletin 266 . Washing
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lnsecta: ChiLopoda and DipLopoda . London: R. H . Portero Sakwa , W. N. 1 974. A consideration of the chemieal basis of food preferenee iri millipedes . Symp. ZooL.
Soco London 32:329-46. Toye , A . 1 967 . Observations on the biology of three speeles of Nigerian millipedes . J. 2ooL. , London
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152:67-78 .
DESCRIPCION DE ESPECIES
Orophus conspersus
(Esperanza, Bush Katydid) D. C. F. Rentz
Orophus conspersus (fig. 1 1 .44) y su pariente O. tessellatus Saussure son dos miembros muy comunes en la comunidad del bosque muy húmedo tropical en toda Costa Rica. Ambos parecen igualmente abundantes, pero tal vez O. conspersus lleve la ventaja. Estos insectos son miembrós de los Phaneropterinae -las esperanzas. Inme diatamente se pueden reconocer como tales al in speccionar sus tibias anteriores. Los Phaneropterinae del Nuevo Mundo tienen una estructura auditiva abierta en �orma de pandereta. Las otras subfamilias de Tettigoniidae tIenen una estructura auditiva con un puente que separa las porciones interiores y exteriores, el cual puede ser en forma de hendedura o rara vez ovado. O. conspersus es un insecto en forma de hoja. La's alas anteriores son ovadas y angulares; las alas posteriores, cuando se doblan para descansar, sobresalen posterior mente por debajo de las anteriores. Por lo general, esta especie es amarillo verdoso o amarillo pardo. Es altamente variable en cuanto al color. Las tegminas o alas anteriores pueden tener unas cuantas manchitas o mosaicos. Los ma chos y las hembras, aunque similares, se distinguen con
Fig, 11 ,49 Orophus conspersus, a) Esperanza hembra, b) Esperanza macho, Finca La Selva, distrito Sarapiquí, Costa Rica (fotos, D. C. F. Rentz),
facilidad. Los machos tienen un área de estridulación ligeramente modificada en la superficie dorsal del ala �terior. Puede ��rse éomo una vena pardusca un poco hmchada en poSICIón horizontal. El lado inferior de esta vel1:a consiste en una fIla de clavijas o laminillas muy tupIdas que sólo pueden verse bajo un microscopio. El ma�ho levanta un poco los élitros y frota el aparato estndulador contra una vena modificada (el raspador) en el ala opuesta. Esto produce el sonido hecho por todos los tetigónidos (esperanzas). Las hembras de algunas especies son silenciosas, pero, las de muchas responden al canto del macho produciendo una llamada similar al frotar las alas unas con otras. Su canto, por lo general, tiene una inten sidad mucho más baja e implica la acción de las laminillas en varias venas del ala anterior, a través de otras laminillas en �l ala anterior opuesta. La función principal de la estndulación en los tetigónidos es para atraer al sexo opuesto. La estructura y el número de laminillas de una "lima" de estridulación es de gran valor taxonómico ya que . morfológlcamente reflejala singularidad del canto de cada especie. La estridulación es un mecanismo fundamental para la separación de los tetigónidos y en gran medida permanece sin estudiarse en los trópicos americanos. O. conspersus es la más pequeña de dos especies que pueden encontrarse simpátricamente en la mayoría de los bosques tropicales muy húmedos en las tierras bajas de Costa Rica. Su longitud máxima tiene un promedio de 40 mm en los machos y 44 mm en las hembras --desde el frente de la cabeza hasta la punta de las alas posteriores. O , tessellatus es una especie más grande; la longitud total de los machos es en promedio de 53 mm y de las hembras de 54 mm. El fastigio del vértice en O. tesselllatus es bajo y en O. conspersus es levemente surcado, pero es mucho más prominente en O. tessellatus (Hebard 1927). Los ejemplares más grandes de O. conspersus con frecuencia son difíciles de distinguir de los más pequeños deO . tessel latus. ?n gene�al, C? tessellatus es pardo oscuro y la . mayona de los rndivlduos parecen hojas secas del mismo color. Una pequeña cantidad puede ser verdusca y algunos totalmente verdes, pero éstos son poco comunes. La mayoría de los individuos de O. conspersus son verduscos y nunca he encontrado uno tan pardo oscuro como los más oscuros de O . tessellatus. Ambas especies se encuentran en el sotobosque y la mayoría de las veces O, tessellatus está en el suelo entre las hojas secas y no en los arbustos, lugar preferido por O, conspersus. Parece que ambas especies son nocturnas siendo quizás O. conspersus la especie de tetigónido m� común durante la noche en los senderos en La Selva y en . y en la Península de Osa. La mayoría de los San VIto individuos descansan expuestos en la superficie de las hojas hasta una altura de 2 m. Al igual que en la mayoría de los tetigónidos del bosque, la estridulación es esporádica (Rentz 1975). Para ambas especies de Orophus, el ciclo de vida parece ser continuo durante todo el afio, siendo mayor el número de adultos durante la época lluviosa. Las hembras tienen un extraño ovipositor aplastado lateralmente, de bordes dentados. Los huevos son en forma de disco y 763
INSECTOS extremadamente aplastados, lo que indica que -la ovipo sición ocurre entre las capas de una sola hoja. Esto nunca ha sido observado, pero sería interesante verificarlQ, ')'a que muchas especies tienen preferencias por un hospedero
para ovipositar, lo que sería útil para una comparación entre dos especies. Una vez que los hueves eclosionan, las ninfas pasan por una serie de estadíos (tal vez de seis a diez, aunque esto no se sabe con certeza) y eventualmente mudan al estado maduro. Las ninfas y los adultos son completamente fitófagos y prefieren ciertas plantas o quizá ciertas partes de ellas, como hojas, flores, polen o néctar. No se sabe nada respecto de la longevidad de los adultos o el tiempo tom�do para madurar. Ambas especies de Orophus tienen una amplia dis tribución geográfica. Se dice que O . conspersus se encuen tra desde México hasta el Darién, Panamá, mientras que O . tessellatus se conoce desde México hasta Ecuador. Si se utilizan técnicas taxonómicas modernas para estudiar es tas especies, principalmente grabaciones - del canto del macho, quizá se descubran complejos de especies y de "especies gemelas";
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Fig. 11.50 Osmilia flavolmeato·. adulto. Finca Las Cruces, San Vito de Java, Costa Rica (foto, H. F. Rowell).
los .cuales los más influyentes probablemente sean la hu medad y la densidad de población -el hacinamiento y el ambiente relativamente seco favorecen la forma parda. Superficialmente la larva es muy similar a la de Schisto cerca nitens, que, a menudo, se encuentra. en el mismo
hábitat. La larva de Osmilia puede distinguirse espe cialmente por s\l aPru::iencia de "cara aplastada" y por su tamaño un Poco menor en todas las etapas. . Hebard, M. 1 927 . Studies in the Tettigoniidae of Panama Osmilia parece un acrídido típico de las zonas tem(Orthoptera). Trans. Am. Ent. Soco 53:79- 1 56. Rentz , D. C . 1 975. Two new katydids of the genus Mela . pIadas y se comporta como tal, excepto que no estridula. nonotus from Costa Rica with cornments on their life Ecológicamente es de interés debido a su formidable éxito para dispersarse a los hábitats interrumpidos y colonizar history strategies �Tettigoniidae: Pseudophyllinae) . ' los y debido a su estrategia de alimentación generalista, Ent. News 1, 8: 1 29":'40. . aún en 10s bosques de alta diversidad (Rowell 1978). Abunda en virtualmente todos los I;!.ábitats hechos por el hombre desde los jardines sub-urbanos y los campos Osmilia flavolineata * (Chapulín de Raya cultivados a los sendero.s ,en· el bosque; es muy común 'Amarilla, Yellow-lined Grasshopper) alrededor .de todas las eStaciones experimentales de la H. F. Rowell . OTS y a veces alcanza densidades increíbles en la arboleda de La Selva. Comúnmente, también se encuentra en los Este probablemente sea- el chápulín acrídido (fig. hábitats alejados de las actividades humanas a gran escala, 1 1 .50) más común y más ampliamente distribuido en los como, por ejemplo, en los claros causados por la caída de trópicos del Nuevo Mundo, extendiéndose desde el sur de los árboles bien adentro del bosque, o en la vegetación de México hasta la Argentina. Pertenece a la subfamilia Om las dunas, a lo largo de la playa en Corcovado. Aparente matolampinae de la familia Acrididae. Es de mediano mente, es una "especie de mala hierba" típica, virtual tamaño: los machos tienen una longitud hasta de 3,3 cm y mente la única en toda la fauna acrídida; en Costa Rica se las hembras hasta de 4 cm. Sus alas son funcionales y encuentran alrededor de 150 especies. vuelan sin esfuerzo. Su color general es pardo; las alas Hasta el momento no se ha llevado a cabo ningún posteriores son amarillo pálida en Centro América, pero trabajo completo sobre de los hábitos alimenticios de hacia el sur son azul pálido -en el pasado ésta fue la base Osmilia, pero las observaciones preliminares demuestran para distinguir especies, ahora obsoletas. La especie se que en cautiverio acepta una gran variedad de plantas y en distingue, sobre todo el macho, por una conspicua franja la naturaleza lo he visto alimentarse cuando menos sobre diez familias de plantas diferentes. Esta universalidad es amarilla a lo largo del borde ventral del fémur posterior y única entre los acrídidos del bosque (sólo Schistocerca y el por una línea amarilla oblicua que se dirige hacia atrás y gran romaleido Taeniopoda se le aproximan) y sería inte hacia abajo desde el punto de inserción del élitro en el terotórax, hasta la base de la pata posterior. Es esta caracte resante examinar su habilidad bioquímica para manipular rística la que le da el nombre específico. Las larvas tienen las sustancias químicas secundarias de las plantas. Las marcadas diferencias entre la forma de vida de Osmilia y un color críptico, ya sea verde o pardo; por analogía con la de la mayoría de los chapulines costarricenses por un otros acrídidos, el polimorfismo probablemente esté in lado y las marcadas semejanzas entre éste y los acrídidos fluido tanto por factores genéticos como ambientales, de típicos de las zonas templadas por otro lado sugieren que la especialización de planta-alimento en Costa Rica es una • Nota posterior a la publicación de este volumen: el nombre cru:adenstica crítica en la historia natural de la mayoría de correcto para este chapulín ahora es Abracrisflavolineata, y así las especies de acrídidos nativos. se anota en la lista de especies.
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DESCRlPCION DE ESPECIES Rowell , H. E 1 978 . Food plant specificity in Neotropical rain-forest acridids . Ent. Exp. Appl. 24 : 64 2 5 1 . -
Papilio cresphontes
(Lechera, Papilio Grande, Giant Swallowtail)
P. J. DeVries
Esta especie (fig. 1 1 .51) se extiende desde Canadá hasta Panamá. En Costa Rica, se encuentra desde el nivel del mar, hasta alrededor de 800 m de altura, tanto en la vertiente del Atlántico como en el Pacífico, en los hábitats de sucesión secundaria y en el bosque caducifolio. Papilio cresphontes es simpátrica con otra especie, P. thoas, dos especies son semejantes y sólo se pueden distinguir "en la mano". La característica más confiable es una "ranura" justo sobre las valvas en los machos de P. cresphontes y puede ser vista (con práctica) o sentida con las uñas. P. thoas carece de esta ranura y todo el lado dorsal desde abdomen hasta las abrazaderas es liso. Otra característica, aunque menos confiable, es la presencia de una mancha dorsal amarilla en la fosa del ala anterior en P. thoas. Soy incapaz de diferenciar las hembras de las dos especies excepto porque las de P . thoas ponen los huevos en Piper spp. (piperaceae). Las plantas hospederas incluyen a Zanthoxylum spp. y Citrus spp. (Rutaceae). Los huevos son depositados individualmente en el envés de las hojas y las orugas son moteadas pardo verduscas con manchas blancas semejan tes al excremento de las aves. Cuando se les molesta, las larvas invierten los "cuernos hediondos" u osmeterios que están justo por detrás de la cápsula cefálica. Estos emanan un olor "desagradable" identificado como ácido isobutírico y 2-metil butírico (Eisner et al. 1970) y se presume que es una defensa contra los depredadores. Los osmeterios no impiden que Hymenoptera parasíticas pongan huevos (obs. pers.) y éstas atacan a un gran número de larvas en el campo. Los osmeterios son característicos en todas las larvas de Papilionidae. La crisálida imita a una ramita quebrada y es muy críptica. Al parecer, los sitios para la pupación siempre están en los costados de los árboles o de las ramas, pero no en las hojas. Los adultos se encuentran en áreas abiertas, en los cortes de los caminos y a la orilla de los bosques y son extremadamente rápidos y ágiles para volar. Son visita dores habituales de las flores y al igual que otros papiliónidos, agitan las alas mientras las visitan. recuen. tan flores de Lantana camara, Stachytarpheta spp. (Verbenaceae), Asclepias curassavica (Asclepiadaceae), Helicteres guazumaefolia (Sterculiaceae), Malvaviscus spp. (Malvaceae), Delonix regia y Caesalpina pu c r rima (Caesalpiniaceae). En cuanto a las flores que VISItan,
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hay un considerable traslape con las mariposas piéridas. Los machos persiguen a otras mariposas por grandes
Fig. 1151 Papilio cresphonJes. a) lado superior del macho. b) Lado inferior del macho. Costa Rica (fotos, P. J. DeVries).
deP. cresphontes. Estos visitan la arena mojada y el barro, al parecer por el sodio (Arms, Feeny y Lederhouse 1974) el cual se cree que es un suplemento dietético. No sería sorprendente si se encuentra que están obteniendo una sustancia química necesaria para el cortejo de las hembras. Las urracas enjauladas en la Pacífica comieron P. cres phontes adultos de buena gana sin que tuvieran efectos negativos. En Costa Rica, los adultos están presentes durante todo el año.
Anns , K . ; Feeny, P. ; Lederhouse, R. 1 974. ' Sodium: Stimulus for puddling behavior by tiger swallowtail butterfIles , Papilio glaucus . Science 185:372-74. Eisner, T. ; Pliske, T. E . ; Ileda, M . ; Owen, D. E ; Vasquez , L . ; Perez , H . ; Franclemont, J . G . ; and Mei nwald , J. 1 970. Defen!le mechanisms of arthropods . 27 . Osmeterial se�retions of papilionid caterpillars
(Baronía, Papilío, Eurytides). Ann. Ent. Soco Am. 63:9 14- 1 5 .
distancias y a menudo tienen riñas aéreas con otros machos
765
INSECTOS
Paraponera clavala
(Bala, Giant Tropical Ant)
D. H . Janzen y C. R. Carroll
Esta hormiga negra como el carbón es la más grande de América Central. Las obreras son de 16 a 22 mm de largo y de constitución sólida; parecen ediciones gigantes de Ectatomma ruidum o Ectatomma tuberculatum, otras dos hormigas ponerinas comúnmente diseminadas y cer canamente emparentadas (Weber 1946). Las enormes obrems de P. clavata son forrajeadoras conspicuas en el follaje del sotobosque en los bosques pluviales de las tierras bajas de la costa Atlántica de Costa Rica (hasta cerca de 500 m de altura) y son especialmente comunes en Finca La Selva cerca de Puerto Viejo en Sampiquí. Se . extIenden desde la cuenca del Amazonas cuando menos hasta la costa Atlántica de Nicaragua. Extrañamente, no se les encuentra en los bosques pluviales de la costa del Pacífico de Costa Rica. Mientras que las obreras de P. clavata se ven en el follaje y los troncos de los árboles dumnte las horas del día (en especial durante la mañana), parece que forrajean prin cipalmente en la noche (Hermann 1975) y en el laboratorio manifiestan un conspicuo aumento en la actividad noc turna (McCluskey y Brown 1972; McCluskey 1 965). Forrajean en las partes altas del dosel del bosque, así como cerca del suelo y ocasionalmente se ve a las obreras cuando regresan al nido transportando insectos de mediano �mañO que probablemente matan con sus manchbulas y su plcadum muy dolorosa (cotéjese Hermann y Blum 1966; H�rmann y Douglas 1 976). Por otro lado, estas hormigas qUIzá sean carroñems. Además de las presas de insectos, las hemos visto cuidando y colectando néctar de los nectarios extraflorales en el pecíolo de las plántulas de Pentaclethra macroloba y de los nectarios extraflorales en las inflorescencias de Costus. Generalmente, se ve a las obrems cuando regresan al nido sin transportar nada exter namente, o con una gmn gota de néctar entre las mandíbulas. Young (1977) observó a P. clavata mordien do el tejido vegetal de Ochroma piramidale aparentemen te para recoger los líquidos del área alrededor de la franja roja en los pecíolos y raspando el tejido de la base de una hoja de Eupatorium. Todas estas observaciones se lle varon a cabo en Finca La Selva. No hay ninguna indicación de que las obreras de P . clavata se desvíen de la forma acostumbrada de las hormigas ponerinas de forrajear pre sas de insectos; al parecer caminan en la vegetación indi vidualmente y no reclutan a otras obreras hacia una fuente de alimento. Del 6 al 8 de agosto de 1 969 excavamos dos nidos de P. clavata en Finca La Selva y aquí damos los detalles para
obviar la necesidad de posteriores muestreos destructivos de los nidos, que sólo puede lograrse con gran esfuerzo humano y con la pérdida de muchos animales. Cada nido se encontraba en la base de un gran árbol en el antiguo bosque alterado, inmediatamente adyacente al bosque primario (otros nidos, a menudo, fueron encontrados en la base de los árboles Pentaclethra macroloba). Las entra-
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das eran huecos desgastados y levemente alzados como de
6 cm X 2 cm; la hojarasca en el piso del bosque el musgo y S�la�inella llegaban h?sta la orilla de la en�ada y no
habla tIerra excavada (tumulo). Nuestra excavación co menzó temprano �n la mañana y todas las hormigas que re gresaban a los nIdos fueron colectadas (las últimas en regresar fueron recogidas entre las 1200 y las 1 500 horas). Unos túneles de 2 ó 3 cm de diámetro y de paredes lisas se dirigían desde la entrada principal hacia abajo y hacia afuera hasta las cámaras. El nido número 1 tenía treinta y tres cámaras (la más profunda a 35 cm) y el nido 2 cuarenta y tres (la más profunda a 62 cm). Las cámaras más superficiales estaban entre 7 y 1 0 cm por debajo de la superficie. Una cámara representativa a 7 cm de profundidad tendría otras dos o cuatro más debajo de ella con 0,5 a 5 cm de tierra entre ésta y la próxima, en cualquier dirección vertical. Las cámaros eran de 1 3 a 1 6 mm desde el techo hasta el suelo y de 5 a 10 cm de un diámetro apróximadamente circular. El piso era plano y liso; el techo una cúpula. Cada cámara tenía dos o tres salidas conectadas por túneles de 1 1 a 1 5 mm de ámetro con otras cámaras en el mismo nivel y en otros nIveles. En resumen, la arquitectum del nido era una versión gigante de la de Ectatomma tuberculatum. Cuando comenzábamos a excavar el nido, como diez obreras salieron corriendo (todas las hormigas encon tradas durante las excavaciones fueron colectadas). Después de que las recogimos, no salieron más. Conforme excavábamos en otras cámams, las obreras aparecían en �pos de cuatro a diez individuos seguidos por largos mtervalos cuando no habían obreras atacando. Janzen fue picado con más frecuencia mientras juntaba las crías esparcidas en el piso de la cámara; una obrera entraba corriendo a la cámara desde una entrada aún no descubierta hasta entonces y se abalanzaba sobre sus dedos o sus pinzas. Estas oleadas de ataque ocurrieron hasta en la última cámara' (que en ambos casos contenía a la reina) pero no había evidencias de un gran ataque organizado a � un nIvel que abarcara a la mayoría de las obreras de la colonia. Las obreras molestadas liberan un fuerte olor almizclado que podía sentirse hasta a un metro de la excavación; pudo haber sido una feromona de alarma o un olor de advertencia (olfativamente aposemático). Las obrems producían un sonido agudo y chillante (¿de nuevo aposemático?) aun antes de que fueran capturndas. No había crías en la mayoría de las cámaras que encontramos ni había huevos a menos de que no hubiem otra salida d la cámara, ya que nuestra excavación había cortado las conexiones con otros túneles. Las obreras estaban llevándose a las crías lejos del sitio de la excavación y fueron observadas cogiendo una gran larva o un capullo y salir corriendo con él hacia afuera de la cámara en vez de atacar. En las cámaros que aparentemente no fueron viola das, había de uno a seis huevos (como de 1 mm de diámetro y 2 mm de largo) y de una a cinco larvas pequeñas y de diez a treinta larvas grandes además de capullos. En el nido 2, los individuos alados estaban esparci dos en las cámaras, aunque pudieron haberse alejado de sus residencias en forma normal. Paro cuando se hubo
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DESCRlPCION DE ESPECIES
excavado la última cámara y encontrado la reina, ya no habían obreras en las cámaras. Ninguna de las reinas no aladas de la colonia era flsogástrica (abdomen dilatado con los ovarios agrandados). Además de la reina sin alas, el nido 1 contenía 708 obreras, 2 1 1 capullos de obreras sin eclosionar, 68 huevos, 63 larvas grandes, 139 larvas medianas y 248 larvas pequeiias. El nido 2 contenía 14 reinas aladas vírgenes, doce machos alados, 1 .329 obreras, 153 capullos de obre
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ras sin eClosionar, 85 huevos, 7 1 larvas grandes, 72 me dianas y 90 pequeiias. No hay razón para creer que estos nidos no fueran colonias maduras representativas. En esa época del aiio (agosto), se encontraban las reinas aladas (al parecer recién apareadas) deambulando sobre el follaje y se capturó a los machos de noche con luces. McCluskey y Brown (1972) informaron de la presencia de machos en las iluminaciones de la Isla de Barro Colorado, Panamá en el mes de enero. No sería extraiio que esta hormiga produjera formas sexuales durante todo el afio. Debido a su gran tamaiio y a la facilidad para marcar los individuos, esta hormiga debería ser ideal para los estudios del comportamiento individual de forrajeo en las ponerinas en las grandes copas de los árboles. Varios insectos son miméticos de Paraponera. Por ejemplo, el escarabajo cerambícido Acyphoderes sexualis, en reposo se asemeja a Paraponera y en el vuelo se asemeja a Polybia rejecta (Silberglied y Aiello 1976). Aunque Paraponera probablemente tenga pocos enemi gos, hay evidencia anecdótica de que las moscas parásitas pueden ser una fuente importante de mortalidad. En tales ocasiones Carroll vio tres moscas pequeiias (Díptera: Phoridae) revoloteando sobre las salidas de los nidos de Paraponera (Finca La Selva). En cada caso, cuando la mosca revoloteaba cerca de la salida del nido, más de diez hormigas salieron muy rápido y trataron frenéticamente de atraparla. En dos ocasiones posteriores matamos las mos cas y las colgamos en frente de la salida del nido pero, las hormigas no respondieron. Tampoco lo hicieron a la pre sencia de otros insectos pequeiios colgados al frente de la salida del nido aunque pasaron muchas hormigas a unos cuantos centímetros de los insectos. Tal vez las hormigas respondan al ruido que hacen estas moscas. Sin embargo, en muchos casos, ya que se sabe que las moscas fóridas son
McCluskey, E. S . 1 965. Circadian rhythms in male ants of five diverse species. Science 150: 1 037-39.
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Pelidnota punctulata
(Comecornizuelo, Ant-Acacia Beetle) D. H. Janzen y A. R. Hardy En los bosques caducifolios de las tierras bajas de Costa Rica, los adultos de Pelidnota punctulata (fig. 1 1 .52) son los escarábidos rutelinos más conspicuos y más fáciles de localizar. Una revisión cuidadosa de varias docenas de cornizuelos (Acacia cornigera, A. collinsii) durante la primera mitad de la estación lluviosa gene ralmente va a revelar de uno a cinco de estos brillantes escarabajos color crema gris verdoso de 2,5 cm de longitud colgando firmemente de los pequeños tallos y peciolos en las densas copas llenas de hojas. Durante la noche, estos escarábidos se alimentan de los vástagos tiernos de los cornizuelos y durante el díá descansan ahí. El ámbito del escarabajo va desde el Trópico de Cáncer en México a tra-
parásitos de insectos y ya que la respuesta de Paraponera parece ser estereotipada, vale la pena investigar la si tuación.
Hermann , H. R. 1975. Crepuscular and nocturnal activ ities of Paraponera clavata (Hymenoptera: For micidae: Ponerinae) . Ent. News 86: 94-98 . Hermano, H . R . , and Blum , M. S . 1 966. The mor phology and histology of the hymenopterous poi son apparatus . l . Paraponera clavara (Forrnicidae) . 4,nn .
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68 1 -86.
Ann. Ent. Soco Am. 69:
Fig. 1152 Pelidnota punctulata en su posición normal de agarre por las hormigas Pseudomyrmex que ocupan la Acacia collinsii de la cual se están alimentando. Parque Nacional �nta Rosa, Provincia de Gua nacaste, Costa Rica (foto, D. H. Janzen).
767
INSECTOS
vés de la extensión de los cornizuelos hasta Colombia. El adulto se alimenta sólo del follaje de los comizuelos en toda su extensión. Durante años de trabajo de campo en su hábitat, J anzen sólo los ha visto en el follaje de los comizuelos. P. punctulata se encuentra en los comizuelos aún en los hábitats del bosque pluvial (v.g., en Acacia allenii en el Parque Nacional Corcovado). Los adultos son impenetrables a las mordeduras y picaduras de Pseudomyrmex, las hormigas de los comi zuelos. Las hormigas lo intentan, pero no pueden pasar la gruesa cutícula, a excepción de la boca Cuando una hormiga logra insertar su aguijón en la boca del escarabajo, éste simplemente se lo sacude y permanece fijo a la planta. Los adultos de P. punctulata están bajo ataque de las hormigas casi constantemente pero no muestran ninguna respuesta de huida. Por otro lado, si se coloca aP. punctata (de igual tamaño y muy similar a P . punctulata) sobre un comizuelo, el primero sale volando o se deja caer de la planta en cuanto es atacado, una respuesta generalmente manifestada por los insectos que es normal no encuentrar los en los comizuelos. Parece que P . punctulata ha evolu cionado un comportamiento para no salir volando ante las hormigas, lo que le concede una fuente abundante de follaje verde y un lugar seguro para descansar durante el día; supuestamente, las aves y los insectos depredadores lo encuentran con mucho menos frecuencia cuando duerme y se alimenta en la copa de un comizuelo, que cuando está .
en el follaje en general. Sin embargo, su comportamiento para no volar sería funcional sólo en un hábitat donde la única amenaza es una hormiga que no puede penetrar su coraza. En Pelidnota, hay más de cien especies tropicales, con veintiséis especies en Norte y Centro América y quince en Costa Rica. Plusiotis (los grandes escarábidos metálicos brillantes dorados o plateados, verde manzana o amarillo que llegan a las luces en lugares como Mon teverde y San Vito) muy cercanamente emparentado, tiene diez especies en Costa Rica. Quizá, Pelidnota deba ser separado en tres géneros, produciendo cuatro géneros de escarabajos bastante similares. Sin embargo, proba blemente P. punctulata sea la excepción entre ellos al ser específico a un grupo de plantas cercanamente emparen tadas como alimento para los adultos. Las larvas de todos estos escarabajos se asocian a la madera en descom posición, sistema de raíces en estado de descomposición y a otras superficies del suelo ricas en raíces. Son larvas blancas que probablemente se alimenten de hongos, raici llas y suelo orgánicamente rico. Pelidnota punctata, una especie que se extiende desde el centro de los Estados
comizuelos y en el Parque Nacional Santa Rosa continúan llegando esporádicamente a.las luces junto conP. punctata durante la estación lluviosa.
Hardy, A. R. 1 975. A revision of the genus Pelidnota of America north of Panama (Coleoptera: Scarabaeidae: Rutelinae) . Univ. California Publ. Ent. 78: 1 -43 . Janzen , D. H . 1 967. Interaction of the bull 's hom acacia (Acacia cornigera L . ) with an ant inhabitant (Pseudo myrmex ferruginea F. Srnith) in eastem Mexico. Univ. Kansas Sci. Bull. 47: 3 1 5-558 .
Phoebis philea
(Sulfúrea Quemada, O range-barred Sulfur) P. J. De Vries Esta especie es común (fig 1 1 53) Y se encuentra desde el sur de Estados Unidos hasta el sur de Brasil, y en todo Costa Rica, desde el ni vel del mar hasta cerca de 1.400 m de altura. Los sexos son dimórficos. El macho es amarillo brillante con un disco anaranjado resplandeciente
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Unidos al menos hasta Costa Rica, tiene en Estados Unidos un ciclo de vida de dos años. Los adultos subimagos (recién emergidos de la etapa pupal) de P . punctulata fueron encontrados en Gua nacaste debajo de un pequeño tronco justo antes del comienzo de la estación lluviosa (Hardy obs. pers.). Estos escarabajos son muy comunes inmediatamente después del comienzo de las lluvias en las luces fluorescentes y en las luces negras colocadas en los hábitats con abundantes 768
b Fig. 11.53 Phoebis phi/ea. a) Adulto hembra. b) Adulto macho (fotos , P. J. DeVries).
DESCRIPCION DE ESPECIES
en el lado dorsal del ala anterior, fácilmente visible mien tras vuela La hembra es más extensamente anaranjada en el ala posterior y tiene bordes oscuros y manchados en ambas alas. Las plantas hospederas incluyen a Cassia fructicosa, C. occidentalis y Caesalpinia pulcherrima (Caesalpiniaceae) estos árboles crecen a la orilla del bosque o en el crecimiento secundario o son cultivados como omament3les. Los huevos son puestos individual mente debajo de las hojas de las plantas hospederas, y la misma hembra puede poner varios huevos individuales en sucesión en la misma hoja. EL huevo es amarillo y en forma de bala Las larvas son verde claro con diminutas manchas negras en el dorso y están bien camufladas en la planta hospedera. La crisálida es verde claro y rosada a veces y tiene una porción torcida hacia fuera que corres ponde a los muñones de las alas. Esta forma de crisálida es muy característica en una diversidad de géneros de Pieri dae. Los adultos vuelan muy rápidamente y se encuentran en las áreas abiertas y de crecimiento secundario. Visitan las flores de Lantara camara, Stachytarpheta spp. (fumeraceae), Combretum farinoso (Combretaceae), Malvaviscus arboreus (Malvaceae) y De/onu regia (Caesalpiniaceae). P. Phi lea en apariencia se traslapa con siderablemente con las mariposas papiliónidas y los colibríes en su visita a las flores. Al parecer, son muy sensibles al rojo; a menudo, he visto a individuos volar rápidamente y de pronto dejarse caer a la vegetación para visitar a una flor roja solitaria. Comparada con otras mariposas que visitan las flores, P. philea parece que visita l� flores que se encuentran más alto y luego vuela a la próxima planta en lugar de visitar todas las flores en la misma planta. Además de flores, los machos de P. phi/ea visitan la arena mojada y el barro, probablemente para obtener sodio (Collenette y Talbot 1928; Arms, Feeny y Lederhouse 1 974). Este hábito general, en muchas piéridas, se conoce desde que Henry Bates estuvo en el Amawnas. Aunque no hay ninguna respuesta satisfactoria de por qué acuden a los charcos, sospecho que así obtienen alguna sustancia química necesaria para el cortejo de las hembras, por analogía con las mariposas itóminas masculi nas que obtienen alcaloides de pirrolicidina de las Boraginaceae (pliske 1 975). La fuerza de atracción de la arena puede ser aumentada orinando en ella y colocándole unaP. phi/ea muerta o una hoja amarilla lisa. A diferencia de otras especies dePhoebis (v.g., P. sennae,P. argante), que a veces forman enormes agregaciones en los charcos, P. phi/ea tiende a visitar los charcos solitariamente.
Collenette, C . L . , and Talbot, G . 1 928 . Observations on the bionomics of the Lepidoptera of Matto Grosso Brazil . Trans. En!. Soco London 76:39 1 -4 1 6. H �msen . H. 1 966. The excretory role of pteridines in msects . 1. Exp. Bio/. 25: 1 - 1 3 . '
Pliske, T. E . 1 975. Attraction of Lepidoptera to plants containing pyrrolizidine 'tdlcaloids . Environ. Ent. 4:455-73 .
Pilica formidolosa
(Mosca Asesina, Robber FIy) E. M. Fisher
Pilicaformidolosa (Walker) es una mosca llamativa (fig. 1 1 .54) de 20 a 33 mm de largo, con el cuerpo negro y el abdomen rojo fuertemente contrastante. Al igual que todos los otros miembros de la familia de la mosca asesina Asilidae, éste es un depredador que se alimenta exclu � sivamente de artrópodos. Sus características estructurales están bien adaptadas para la depredación: las patas largas y fuertes que terminan en penetrantes garras están cubier tas por cerdas; las partes bucales forman una proboscis puntiaguda, y sus ojos son muy grandes y bastante separa dos en frente de los cuales hay un grupo de cerdas que sirven para protegerlos, junto a las antenas, de los breves embates de las presas capturadas. Las numerosas especies de Pilica del Neotrópico y los géneros emparentados Andrenosoma y Pogonosoma, todos viven en hábitats similares, ocupando los árboles caídos en los claros del bosque. P. formidolosa es muy común en América Central, desde el sur de México hasta el este de Panamá. Es un habitante característico de los claros en los bosques perennifolios y semicaducifolios de las tierras bajas, donde se puede ver a los adultos des cansando en los árboles caídos recientemente. Los claros en el bosque son ocupados por ésta especie (y otras empa rentadas) hasta que la vegetación emergente empieza a cubrir y dar sombra a los troncos muertos. Los estudios realizados en la Isla de Barro Colorado en Panamá, indican que la actividad de P. formidolosa se . nge estrechamente por la intensidad de la luz solar. Estas
Los colores en las alas de P. philea probablemente se deban a las teridinas, como se ha demostrado en otros miembros de la familia Pieridae (Harmsen 1 966) y pueden jugar un papel importante en los patrones ultravioleta. �
Arms, K . ; Feeny, P. ; and Lederhouse, R . 1 974. Sodium: Stimulus for puddling behavior by tiger swallowtail butterflies, Papilio glaucus. Science 1 8 5 :372-74 .
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Fig. ll.54 Pilicaformidolosa sujeta a un tronco podrido. Panamá (foto, E. M. Fischer). 769
INSEcrOS
moscas aparecen en la parte superior de los troncos muer tos poco después de que el árearecibe el sol directo-<:omo a las 1 000 en los claros más pequeños del bosque. Cuando el clima es bueno, esta especie permanece en los árboles caídos hasta entrada la tarde, cuando de nuevo avanza la som bra. Durante los aguaceros o en los días especialmente frescos y nublados, las moscas descansan en los delgados tallos de los árboles vivos lejos de los claros; es probable que también pasen la noche en éstas áreas. La actividad es mayor en la mañana y avanzada la tarde; durante las horas más calientes del día (entre 1200- 1400) los adultos tienden a descansaren las partes sombreadas de los árboles
caídos. Sin embargo, tienen una tolerancia limitada por la luz directa del sol durante cualquier hora del día y se les puede ver moviéndose hacia la sombra y fuera de ella a intervalos regulares -al parecer para evitar el sobrecalentamiento. Estos cambios de posición consisten
tanto en girar alrededor de los bordes del tronco y en los vuelos cortos-varios metros- hacia los troncos adyacentes. Poco se conoce respecto de cuales especies de árboles prefiereP .formidolosacomo sitios para descansar. En la Isla de Barro Colorado, generalmente ha sido vista en los árboles con corteza relativamente lisa, de los cuales se han identificado los siguientes: Tachigalia versicolor, Enterolobium cyclocarpum, Prioria sp. , Inga sp. (Fabaceae); Tetragastris panamensis (Burseraceae) y Ceiba pentandra (Bombacaceae). El comportamiento de forrajeo de P. formidolosa implica una vigilancia constante mientras que el adulto está posado sobre un tronco. Casi todos los insectos que vuelan cerca son evaluados visualmente, como lo indica el movimiento de la cabeza de la mosca para mantener el contacto visual con su presunta presa y aun puede detectar insectos pequeños (como de 5 mm de largo) desde 2 m de distancia. La mosca también cambia de lugar con frecuen cia, moviéndose en semicírculos o círculos completos para
estar alerta de las presas (y los depredadores, como lagartijas Anolis que rondan los troncos). Cuando divisa una potencial presa que pasa lo suficientemente cerca (como hasta 1 m es la distancia de ataque normal), la mosca asesina lo persigue, intentando atraparlo por detrás. Sólo los insectos voladores son atacados por P. formidolosa; cuando percibe un insecto que se arrastra sobre un tronco cercano, la mosca lo aborda de varias maneras, o lo ignora
totalmente. También lo puede observar muy atento, in cluso puede volar sobre otro insecto (si esto provoca el vuelo del primero, la mosca asesina puede persegufrlo inmediatamente); la mosca asesina también puede cam biarse de sitio si el insecto que se arrastra es grande y se aproxima demasiado. Se desconoce la cantidad de presas que un individuo de P. formidolosa captura, pero la tasa probablemente sea baja. S e observó a una mosca hacer cuatro vuelos de persecución infructuosos a insectos pasajeros en un período de 35 mino Se cree que la especie europea A ndrenosoma bayardi Séguy captura ocho presas por día y 360 durante toda su vida (Musso 1971).
770
Los estímulos que indican que P. formidolosa in tenta capturar una presa tal vez sean una combinación del tamajio corporal y la velocidad de vuelo de las presas, como generalmente es el caso en las Asilidae (Lavigne y
Holland 1969; Hespenheide y Rubke 1978). Las presas observadas en la Isla de Barro Colorado evidencian que esta mosca ejerce alguna selección. Se identificaron ca torce insectos de diferentes especies como presas de P. formidolosa: once Hymenoptera, dos Coleoptera y un Diptera, entre 45% y 80% de la longitud de los captores individuales y su promedio fue como de 60%. De los Hymenoptera, cinco eran Vespidae, dos Pompilidae y uno cada uno Sphecidae, Formicidae e Ichneumonidae (un re gistro de presas adicional de Puerto Viejo, Heredia, Costa Rica es de otro pompílido). Los individuos capturados de las tres primeras familias de avispas eran todas hembras ;
cada una por lo tanto, capaz de picar y matar a su atacante si hubieran podido. Las moscas asesinas son capaces de vencer a insec tos tan grandes y potencialmente tan peligrosos por la acción de las secreciones de las glándulas salivales y labia les que inyectan a la presa con la proboscis. Estos líquidos -veneno y enzimas proteolíticas- matan a la víctima de inmediato y digieren los tejidos internos extraintesti naImente y la mosca los succiona (Kahan 1964). Se ob servó a un macho alimentándose de un pompílido (Priocnemella rufothorax (Banks) durante 30 min, mo viendo la proboscis por diversas partes del cuerpo de la avispa. Para reposicionar la avispa, la mosca la manipula con sus patas delanteras; de otro modo la avispa estaba empalada solamente en la proboscis de la mosca y ésta tenía completo uso de todas sus patas y se movía con fre cuencia. Atravesó de un lado para otro seis veces el claro mientras se alimentaba de la avispa (posiblemente en respuesta al ser molestada por este observador). Casi toda la depredación fue observada entre las 1000 Y 1200 horas; esto se debe en parte a que estas observaciones se rea lizaron durante la estación lluviosa: las tardes con frecuen cia eran lluviosas. Otros tipos de comportamiento observados en P.
formidolosa incluyen el aseo, las interacciones atléticas y
el apareo. El aseo es frecuente, como cada 5 min, durante todo el día. Esta es del "tipo común en las moscas" y consiste en frotar las "almohadillas de limpieza" de las
patas delanteras sobre los ojos y las antenas y luego frotar las patas unas con otras. Estas almohadillas están hechas de hileras de cerdas aplanadas colocadas muy juntas en la superficie ventral de las tibias. Las tibias posteriores tienen un grupo similar que usan para limpiar las alas -ambas superficies-- y el abdomen. Aunque aparentementeP .formidolosa no es territo rial (los individuos marcados no volvieron a verse después
de que se soltaron en el área de captura), se ha observado a algunos individuos espantando a otras moscas asesinas de sus sitios de descanso. Si un insecto (incluyendo a su
pariente Andrenosoma sp.) aterriza dentro de 2 m de un ejemplar de P. formidolosa posada, por la general, ésta vuela a "investigar" al recién llegado, y casi siempre vuela
DESCRIPCION DE ESPECIES
muy cerca, por encima. Si esto provoca el vuelo del otro nas mucho más pequefias también se encuentran en estos árboles muertos, pero, no son parientes cercanos de Pili insecto, inmediatamente Pi/ica lo persigue; si el recién llegado permanece posado, será ignorado. Esta actividad ca). Un problema interesante es como estas diferentes especies de moscas se dividen los recursos del hábitat de probablemente sea un componente del comportamiento de depredación normal para esta especie. los árboles caídos. P. formjdolosa es considerablemente Supuestamente, el cortejo de P .formjdolosa es muy más grande que cualesquiera de las otras moscas y, por ro similar. Si un macho observa a uno de su clase posado tanto, puede consumir artículos no disponibles a las otras cercanamente, lo observa con cuidado por un rato -hasta especies. Aunque los registros de presas son escasos, la por varios minutos. Luego vuela hasta él y si es una hembra especie definitivamente consume insectos, como avispas receptiva se posa directamemente sobre ella. Si la otra grandes, que sus parientes son incapaces de capturar. mosca es una hembra no receptiva (o un macho), gene Pi/ica erythrogaster (Wied.), de 12 a 19 mm de largo, se ralmente vuela hacia arriba y se encuentra con el macho alimenta principalmente de pequefios escarabajos, en que se aproxima; tendrán un contacto breve interpretado especial de Platypodidae (que probablemente sean los como un "amago beligerante" ya que aparentemente entre insectos más abundantes en los árboles caídos) pero, lazan sus patas momentáneamente) y después se separan y también ocasionalmente de avispas pequeñas. Los doce uno o ambos se alejan. Si el macho ha aterrizado sobre una artículos de presa registrados para esta especie variaban compañera receptiva, el apareo se lleva a cabo de inme entre 2 y 6,5 mm de largo, con un promedio de cerca de diato y rápidamente las moscas se dan vuelta viendo en 35% de la longitud de sus captores. Las observaciones direcciones contrarias, unidas por los extremos. Se ha visto sobre las preferencias alimenticias de las diversas especies a moscas copulando que se quedanjuntas hastapor 20min, de Andrenosoma son aún más limitadas, pero sólo se vio a menudo, volando varias veces durante el apareo a nuevos que consumieran pequeñas Hymenoptera y Diptera (de 5 sitios de descanso, una guiando a la otra (ambas aletean a 7 mm de longitud). Las tendencias aparentes en la do). Aunque, antes del apareo puede haber sutiles señales selección de especies en estas moscas también puede co imperceptibles entre los individuos de P. formjdolosa, rrelacionarse con la estructura de las partes bucales. Las definitivamente esta especie carece del comportamiento dos especies Pi/ica tienen una proboseis curveada hacia de cortejo estereotipado y, a menudo, complejo, que arriba que disminuye hasta terminar en una punta aguda poseen muchas otras moscas asesinas. El apareo ha sido (en forma de lezna), mientras que la de Andrenosoma es observado al final de la mañana y en la tarde a las 1300 recta, aplastada y roma, en forma de cufia). Las especies horas. de Andrenosoma, que en la mayoría tienen el mismo Las hembras de Andrenosoma spp. depositan los tamaflo (de 15 a 20 mm de largo), además se diferencian huevos en la entrada de las madrigueras de los escarabajos. entre ellas porque cada una tiene una proboscis de un aIÍcho En la isla Barro Colorado, se vio a una hembra Andreno singular. Tal diversidad, en la estructura de las partes soma sp. grávida que tentaba con su aguijón en las grietas bucales, es poco común entre las especies de Asilidae y depresiones de un árbol de Platypodjum elegans (Faba cercanamente emparentadas. Aunque se desconoce la ceae) caído, deteniéndose en las más profundas hasta por relación funcional entre la forma de la proboscis y la 1 min; durante los 1 5 min de observación, no encontró selección de las presas en este grupo, parece posible que madrigueras de escarabajos, tampoco halló huevos depo esta diversidad estructural (divergencia de caracteres) sea sitados. La oviposición en el género pj[jea no ha sido el resultado ae presionés selectivas --esto es, para la observada. alimentación especializada-para disminuir la competen También se desconocen las etapas inmaduras de cia entre estas especies. Pi/ica, aunque probablemente compartan los hábitos de la Las preferencias temporales y en el microhábitat especie Andrenosoma de la zona templada, cuyas larvas posiblemente se relacionan con Pilica y Andrenosoma. viven dentro de la madera en descomposici6n de los Típicamente se ve a las especies de Pi/ica en los troncos árboles que frecuentan los adultos. Ahí, viajan en las muertos más grandes y más expuestos que tienden a ocupar madrigueras de Coleoptera (especialmente Buprestidae y por períodos del día más largos. Andrenosoma se ve con Cerambycidae) alimentándose de las larvas de estos es menos regularidad en los troncos principales, frecuen carabajos. Se desconoce la duración de la etapa larval. La tando en cambio, las ramas más pequefias y sombreadas pupación ocurre cerca de la periferia del tronco y even por debajo y a las orillas de los árboles caídos. Una especie tualmente las pupas toman posiciones de manera que sus de Andrenosoma prefiere los árboles muertos más viejos extremos anteriores se proyectan sobre la superficie de la -aquellos en que la corteza se está cayendo; las otras madera, de modo que los adultos emergen directamente al especies de este grupo casi siempre se encuentran en los árboles menos podridos. Al parecer, la estacionalidad es exterior. similar entre estas especies, ya que los adultos de todas En Costa Rica y Panamá, P.formidolosa coexiste ellas parece que son activos tanto en la estación seca como con otras especies deAndrenosoma, P i[jea y Pogonosoma. en la lluviosa. En agosto de 1978, en la Isla Barro Colorado, en unos El conocimiento de la biología larval, desconocida pocos días fueron encontradas ocho especies de estas para el 99.9% de las especies de Asilidae del Neotr6pico, moscas en un solo árbol caído de Taehigalia versieolor; durante este mismo tiempo, seis fueron vistas en una rama probablemente sea esencial para una evaluación adecuada de las interacciones ecológicas de estas moscas. Sin caída de Enlerolobium eycloearpum (otras moscas asesi77 1
INSEcroS
embargo, es difícil obtener información biológica aun de los adultos.
Pilica, especialmente P. formidolosa y An
drenosoma son insectos extremadamente cautelosos que alzan el vuelo a la molestia más insignificante. Al igual que muchas especies tropicales, sus poblaciones son pequeftas y en cualquier momento dado en un claro del bosque hay unos pocos individuos presentes como máximo. La identificación de Andrenosoma en el campo también es un problema, ya que la mayor parte de las especies del género no son fáciles de diferenciar. La identificaci6n de las especies de sus presas implica la colecta de la mosca con su alimento, una tarea cuando menos difícil, ya que revo lotea en una marafta en la caída del árbol. A pesar de estos inconvenientes, P .formidolosa y sus parientes son compo nentes muy importantes e interesantes en la comunidad de los árboles caídos y como tales merecen un mayor estudio.
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bayardi
Polistes (Quita Calzón, Lengua
de Vaca [nombre del nido], Paper Wasp)
M. J. West-Eberhard.
Hay varias especies de Polistes (fig. ll .55) comunes
en Costa Rica, incluyendo a P. canadensis (L.), P. versi color (Olivier), P. carnifex (p.) y P. erythrocephalus La treille. Las últimas dos especies se han estudiado breve mente en Costa Rica (Com 1972; Nelson 1971) (el com portamiento de algunas F. erythrocephalus colombianas ha sido descrito por West-Eberhard 1969 bajo el antiguo nombre de P. canadensis erythrocephalus). Skutch ( 1 9 7 1 , pp. 266-68) informa d e algunas observaciones a largo plazo de una Po listes costarricense, que según su descripci6n (una especie negra, con mandíbulas rojas, de las tierras altas) probablemente sea P. aterrimus de Saussure (incidentalmente, esta especie no está incluida en la clave dada ·en Nelson 1971). Por ser las especies de
Polistes y aún las variantes regionales dentro de las espe cies, sorprendentemente (e interesante) diversas en cuanto a los detalles del comportamiento social y la ecología, 772
los estudiantes pueden dar por un hecho que las obser vaciones de las poblaciones locales quizá ofrezcan nueva información. Polistes es fácil de reconocer por los rasgos distinti vos de los nidos y de los adultos. Todas las especies de Polistes construyen panales de papel desnudo (sin involu cro) y simples con celdas hexagonales suspendidos por uno o más tallos cortos o "pedicelos". La mayoría de las especies tropicale&,. construyen nidos con s610 un pedicelo, situado en el borde más alto del panal. Comúnmente, los nidos se encuentran en las ramas de los matorrales espesos o debajo de salientes de rocas o en los edificios humanos. El único género que podría confundirse con
Polistes. según la estructura del nido, es MischocyttaruS,
que tam-bién construye nidos de papel sin involucro. Pero las avispas Mischocyttarus generalmente son pequeftas ( 1 - 1 .5 cm de largo) o tienen un abdomen pedunculado (primer segmento gástrico alargado). Con seguridad pueden separarse de Po listes por tener longitudes asimétricas en las espinas laterales de los tarsos medios y posteriores (los segmentos terminales de las patas). Nelsón (1971) suministra una clave para Polistes de Costa Rica, tanto en espaftol como en inglés. La revisi6n más reciente del género es de Richards (1978).
Po listes y Mischocyttarus difieren de otras avispas quita calz6n del Neotr6pico (v.g. , Polybia. Metapolybia. Synoeca. Brachygastra) porque muy rara vez tienen más de un miembro por nido que ponga huevos y por carecer de la capacidad para fundarlos en grandes enjambres. En general, las colonias de Po listes son fundadas por una sola hembra ("fundadora") a la que en la mayoría de las especies tropicales, pronto se le unen una o más hembras adicionales. Po listes es famosa por el desarrollo de una jerarquía de dominancia entre las fundadoras, la mayoría de las hembras apareadas con los ovarios algo desarrolla dos. Sin embargo, en las especies tropicales que he obser vado en Colombia, la situación de competencia sería mejor descrita como territorialidad en el nido por parte de una hembra hiperagresiva, cuya dominancia física (los ataques y la persecuci6n) evita que otras hembras fértiles pongan huevos o aun (por lo general) que entren en el nido, especialmente a la porci6n que contiene celdas recién hechas donde pudieran poner huevos. Como resultado de esto, muchas de las hembras dominadas pasan la mayor parte de su tiempo posadas ociosamente junto a los nidos recién fundados, en lugar de sobre ellos como es típico en las colonias más viejas. A menudo, hay mucho movimiento en los nidos recién fundados (v.g., en la vecindad de un nido viejo en decadencia-ver West Eberhard 1969). Como resultado, la mayoría de los huevos depositados por una única hembra territorial, a menudo, (pero no siempre) la que inició el nido. La avispa ponedora principal, por lo general, también es la principal iniciadora de nuevas celdas, mientras que la mayor parte del forrajeo y la ampliación de las celdas es tarea de otras hembras ("obreras"). Con frecuencia, se ve a los machos en la vecindad de los nidos recién fundados (algunas fundadoras no han
DESCRIPCION DE ESPECIES
Fig.11.55 Polistes. a) Panal de varios meses con celdas divididas al pie y con trabajadores alIado. b) Panal joven con hembras; larvas de diversas edades en celdas y una' celda con un tejido nuevo.
apareado), de donde van y vienen; pareciera que en algunas especies marcan químicamente la región al frotar la super ficie cerca del nido con el lado ventral del abdomen (obs. pers.). Los machos pueden distinguirse de las hembras por tres características: antenas más largas (trece segmentos en lugar de los doce presentes en las hembras); en que las extremidades son más delgadas y más curveadas; sus "caras" (clípeos) se muestran más cortas y planas y en algunas especies tienen un color sorprendentemente más claro; y el abdomen del macho es bastante despuntado y redondo en su extremo en lugar de puntiagudo como en las hembras (como en todos los Hymenoptera punzantes, el macho carece del aguijón, que en la hembra se deriva del órgano ovipositor ancestral). Generalmente, los machos son producidos ya avanzado el ciclo del anidado, luego de que algunas hembras (algunas o todas "obreras") han emergido. La cría se desarrolla, una por celda, a través de una metamorfosis "completa" (etapas de huevo, larva y pupa) y el huevo está adherido alIado de la celda. Después de un
período variable (generalmente 1 ó 2 semanas) el huevo se transforma en larva, que es, en forma progresiva, alimen tado por las hembras adultas aproximadamente durante un mes, cuando deja de alimentarse y comienza a hilar un capullo de seda que cierra la boca de la celda con un "tapón" blanco. La larva pupa cerca de 3 ó 4 semanas y luego cuando está madura se abre camino a mordiscos fuera de la celda. Las celdas, en muchas especies, son usadas de nuevo para otras crías.
Polistes se alimenta de néctar (a veces se encuentra almacenado como gotas viscosas de "miel"-realmente néctar sin transformar -en las celdas que contienen huevos) y de larvas de lepidópteros (orugas) de diversas clases. En ocasiones, he visto a los machos visitando flores y al capturárseles a veces están cubiertos de polen, que pueden consumir (una sospecha sin probar que podría ser investigada con una simple disección de los intestinos). Las hembras, a menudo, mastican extensivamente a las orugas en el sitio de captura, de manera que cuando vuelan de regreso al nido sus abdómenes están pesados con los lí773
INSECTOS
quidos ingeridos del cuerpo y la bolita sólida que llevan en
las mandtbulas está relativamente seca y bien masticada. Los líquidos ingeridos son regurgitados en el nido para los adultos y larvas y el alimento sólido también se divide extensivamente entre éstos. Las larvas grandes tienen mandtbulas quitinosas bien desarrolladas y a diferencia de las larvas de otras avispas sociales (V espidae), son capaces de ingerir alimentos sólidos. Ya quePolistes es un insecto común en muchas áreas y aparentemente un depredador eficaz sobre las larvas de lepidópteros, ocasionalmente ha sido considerado de uso potencial para el control de cier tas plagas de algunos cultivos (v.g. , gusano del tabaco). Además de orugas y miel, las hembras forrajean en fibras de la madera, las que mastican con agua y secre ciones orales claras para formar una pulpa cruda con la cual construyen el nido. Polistes defiende sus nidos activamente contra los diversos depredadores e insectos parasitoides, siendo las hormigas los más comunes, así como las avispas icneu monas (Pachysomoidesspp.) y las moscas (v.g Sarcopha gidae) (ver Nelson 1968). En Costa Rica Ancistrocercus inficitus. una esperanza grande que forrajea de noche, a menudo descansa ("se esconde") durante el día junto a los nidos de las avispasPolistes (y otras), al parecer para evitar la depredación por las aves (Downhower y W ilson 1973). Las avispas Polistes son particularmente fáciles de estudiar para cualquiera con un poco de paciencia, un lápiz y una libreta. Los individuos pueden ser marcados con lacas de secado rápido (v.g. , las pinturas para modelos de aviones o el líquido corrector de las máquinas de escribir). Quizá, el aspecto de su complejo comportamiento social, con recompensas más rápidas y seguras, sea el estudio de la naturaleza de las interacciones entre las hembras en los ..
nidos recién fundados. Aunque se ha dado mucho énfasis a las asociaciones entre hembras en las especies de las zonas templadas, es evidente que la cooperación entre parientes es sólo un factor fundamental de las asociaciones de fundadoras, y hay muchas indicaciones de que en las especies tropicales las avispas no emparentadas pueden asociarse y competir para poner huevos. Se han estudiado inadecuadamente muchos aspectos de fácil observación de la biología de Polistes del Neotrópico, incluyendo la comunicación intracolonial, el comportamiento de forra jeo y la división del trabajo entre las compañeras del nido. La disección de las hembras colectadas (especialmente de colonias enteras) puede revelar bastante sobre su edad y su condición reproductiva así como la organización social de las colonias. Mucho se puede aprender sólo de las disecciones que, a menudo, facilitan la interpretación de las observaciones del comportamiento en términos de la competencia reproductiva. Las técnicas para la colección y disección están descritas en términos generales en W est Eberhard (1 975). Una lista de las personas que actualmente están haciendo investigaciones con Polistes. al igual que refe rencias de las publicaciones recientes sobre temas espe cializados, puede obtenerse con Chris Starr, Department of Entomology, University of Georgia, Athens, Georgia
30602 (editor de Polistes Newsletter).
774
Corn, M. L. 1 972. Notes on the biology of Polistes carnifex (Hymenoptera, Vespidae) in Costa Rica and Colombia. Psyehe 79: 1 50-57. Downhower, J. J., and Wilson, D. E. 1 973. Wasps as a defense mechanism of katydids. Am. Midl. Nat.
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---o
enmétodos y notas para facilitar la identificación de especies comunes. Cespedesia 4:245-68 . Wilson, E. O. 1 97 1 . The inseet societies. Cambridge: Harvard University Press.
Polybia occidentalis (Cojones
de Toro (nombre del nido), Paper Wasp) D. M. Windsor
Polybia occidentalis bohemani Holmgren (V espi dae: Polistinae: Polybüni) es la avispa social constructora de nidos de cartón más común en las tierras bajas del Pacífico al noroeste de Costa Rica (fig. 11.56). La especie se extiende desde el suroeste de Estados Unidos hasta Ar gentina. La subespecie se conoce en todo Centro América y en el extremo norte de América del Sur (Richards 1978) y generalmente se puede encontrar los nidos de ésta y otras especies de avispas en cantidades considerables por de bajo de los puentes a lo largo de la carretera Interameri cana. En circunstancias más naturales, por lo general los nidos se encuentran en las marañas de la vegetación perennifolia espinosa o colgando del raquis de las hojas de la palmera Acrocomia vinifera o en las ramas cubiertas de espinas de Acacia farnesiana. Parkinsonia aculeata (Le guminosae) y Pisonia macranthocarpa (Nyctaginaceae). Es probable que uno se encuentre tres especies de
Polybia en el noroeste de Costa Rica; cada una puede ser identificada por la arquitectura de la colonia y por la· morfología de los adultos. La especie más común es P. occidentalis y la menos común es P. rejecta. Los nidos de todas las especies varían considerablemente según la edad, el tamaño del enjambre fundador y las condiciones es tacionales. Con frecuencia, los nidos deP. diguetana (fig. 11.56 a) son cilíndricos, color canela claro y colocados en
DESCRIPCION DE ESPECIES
Fig . 11.56 Po/ybia. a) Panal de Po/ybia diguetana. b) Panal de Po/ybia occidenta/is. e) Panal de PoIybia rejecta. Costa Rica (fotos, D. M. Windsor).
lugares más sombreados que los nidos de P. occidentalisy P. rejecta (fig. ll.56 b,c) y tienen con frecuencia una ligera forma de cono; las capas de celdas más jóvenes y más grandes se encuentran hacia la base del nido. Los grandes nidos de P. rejecta de 60-70 cm de profundidad, tienen cuando menos dos veces el tamaño de los nidos grandes de P. occidentalis o de P. diguetana. P. rejecta también es la única especie de las tres que usualmente tiene nidos en asociación con hormigas. En las sabanas y las orillas de los bosques, P. rejecta anida en los comizuelos grandes y saludables habitados por las hormigas agresivas Pseu domyrmex. En los bosques, los nidos de P. rejecta se encuentran en las grandes ramas de los árboles entre los múltiples nidos de cartón de las hormigas dolicoderinas (Azteca sp.), evitando así, quizá, los ataques de las colum nas invasoras de hormigas arrieras. Los adultos de estas tres especies de Polybia son aproximadamente iguales en tamaño (8- 10 mm) y todas atacan y pican para defender a un nido que contenga crías. Las obreras de P . rejecta son asombrosamente fáciles de provocar-a veces sólo con caminar a 5 ó 10 m del nido es un estímulo suficiente. Los adultos de P. occidentalis son negros con marcas amarillas, incluyendo una viva mancha dorada viva en el propodio (área dorsal inmediatamente posterior al metatórax); los adultos de P. diguetana 'son negros con marcas amarillo limón claras y las obreras de P. rejecta son todas negras con un resplandor rojo en las alas, visible a la luz del sol. Los nidos de P. occidentalis permanecen intactos por un tiempo relativamente corto, un promedio de 1 mes en la estación seca y 3 meses durante la estación lluviosa. Sólo uno de los 273 nidos observados en el Parque
Nacional Santa Rosa duró más de 12 meses. La mayoría de los nidos son destruidos por depredadores vertebrados, especialmente las tángaras y el milano de cabeza gris (Leptodon cavanensis) (Windsor 1976). Mientras que estas aves depredadoras consumen estas crías, la mayoría de la población adulta es capaz de formar un enjambre, trasladarse a un nuevo sitio y completar en una semana los rudimentos de un nuevo nido de dos celdas de espesor. Por lo general, los nidos de Polybia son poco frecuentes en los bosques y abundan en las sabanas abiertas y la vegetación achaparrada, reflejando la fecuencia del forrajeo de las hormigas arrieras en estos dos hábitats. Las colonias son más abundantes durante la favorable estación lluviosa y menos abundante al comienzo de la estación seca. El tamaño promedio del nido en la población disminuye durante la estación seca. Las presas de P . occidentalis incluyen una gran diversidad de artrópodos de cuerpo suave, especialmente orugas y las larvas de Coleoptera, al igual que otras avispas polistinas. Las obreras de Polybia sacan provecho por lo menos de una presa importante. las termitas aladas al comienzo de la estación lluviosa. Luego de los primeros aguaceros de mayo y junio y la liberación de las termitas reproductoras; hay un aumento dramático en el forrajeo de los adultos dePolybia. Atrapan cientos o miles de termitas en el aire o lejos del suelo y las llevan al nido. donde las ocultan hasta que puedan ser consumidas por las crías en desarrollo (Forsyth 1978). Por lo común. los nidos de P. occidentalis son buscados por las hembras fundadoras de otra avispa polibina. Mischocyttarus immarginatus (Windsor 1972). Esta tímida avispa, generalmente construye sus pequeftos 775
INSECTOS
nidos pedicelados y abiertos entre 5 y 1 5 cm de los nidos de Polybia. Se han observado hasta siete nidos satélite de M. immarginatus alrededor de una sola colonia dePolybia. Por lo general, más del 90% de todos los nidos de M. immarginatus en el hábitat están asociados a las colonias de Polybia. Las colonias asociadas de M. immarginatus tienen aproximadamente más éxito en criar la progenie que las colonias sin asociar. Todavía se desconoce como se realiza la supervivencia y la productividad del nido por la proximidad de las colonias de Polybia. M. immarginatus también tiene el extraño hábito de establecer los nidos ad heridos a las fibras que sobresalen de la base de los nidos negros pedunculados de un pájaro mosquero que por lo común anida en los cornizuelos.Los nidos de M. immargi natus son pardo oscuro y por consiguiente, son muy difíciles de percibir en el contorno del nido del ave. Quizá por su aislamiento, estas colonias se protegen de los depre dadores pedestres, ya que son pocos los que pasarían por encima de ramas patrulladas por las hormigas de los cornizuelos. El ciclo y la demografía de las colonias de P. oc cidentalis ha sido estudiada por Forsyth (1978). La mayoría de las colonias son "poliginas", que contienen de dos a veinte hembras inseminadas y ponedoras o "ginas". Parece que no existe la puesta de huevos masculinos por las obreras o es extremadamente poco común. Los nidos son fundados por enjambres de obreras y hembras ponedoras jóvenes que rápidamente construyen dos o tres capas de celdas y luego las llenan con huevos, de manera que la cría se desarrolla en una gran oleada sincronizada. Varias oleadas de producciones de obreras ocurren junto con los episodios de agrandamiento de los nidos. El número origi nal de reinas disminuye con el tiempo, conforme algunas se hacen dominantes, otras sumisas, adoptando el papel de obreras y aún otras dejan el nido o son expulsadas. Con forme continúa disminuyendo el número de reinas, comienza la producción de machos, y comienzan a apare cer hembras jóvenes inseminadas que muestran un com portamiento similar al de las reinas. Luego siguen las interacciones recíprocas agresivas y el canibalismo, even tualmente conduciendo al éxodo en masa de las reinas jóvenes y las obreras en enjambres fundadores. Algunas obreras y reinas jóvenes se quedan atrás para continuar el ciclo en el nido materno. La fisión de la colonia parece que es más común durante los meses favorables al comienzo y finales de la estación lluviosa.
Forsyth,
A. D. 1 978. Studies on the behavioral ecology
of polygynous wasps . Ph.D. diss. Harvard University.
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1 976.
Birds as predators on the brood o f Polybia
wasps (Hyrnenoptera: Vespidae: Polistinae) in a Costa Rican deciduous forest. Biotropica 8: 1 1 1 - 16 .
776
Pseudomyrmex fe"uginea
(Hormiga del Cornizuelo, Acacia-Ant) D. H. Janzen Esta hormiga color herrumbre (fig.1157 a) de6 mm de largo, es un habitante común de los cornizuelos en las tierras bajas de la costa del Pacífico. Habita en Acacia collinsii en la Provincia de Guanacaste y en el norte de la Provincia de Puntarenas (y una mancha de bosque subca ducifolio en las colinas sobre Palmar Norte); en el norte de Guanacaste también se encuentra en Acacia cornigera, con mucho menos frecuencia. En el Valle Central, donde A. collinsii solía ser común ( v.g., en el área de Villa Colón y Santa Ana), también ocupaba aA. collinsii. En la región de Golfito y la Península de Osa, es el habitante obligatorio exclusivo de Acacia allenii, el cornizuelo del bosque pluvial (Janzen 1 97 4). Esta hormiga se encuentra desde las tierras bajas y secas de Colombia hasta alrededor de Acapulco y Tampico en México y utiliza todas las especies conocidas de comizuelos. En-Costa Rica en la ocupación de A. collinsii, comparte la población de plantas (aunque no los árboles individuales) con otras dos hormigas del cornizuelo, Pseudomyrmex beZti (completamente negra) y Pseudomyrmex nigrocincta (cuyas obreras son más pequeflas y más amarillas que P. ferruginea, y las reinas con un cinturón negro a través del dorso anterior del abdomen; las obreras mantienen el abdomen recto hacia atrás, mientras que P. ferruginea lo retuerce por debajo hacia la cabeza). Por lo general, parece que P. beZti ocupa con más frecuencia los cornizuelos al sol directo (los pastizales), P. nigrocinctus se encuentra con más frecuencia a la sombra completa (sotobosque) y P. ferruginea se encuentra en todos los hábitats. Las reinas vírgenes aladas de P . ferruginea dejan el cornizuelo paterno (durante todos los días del año) de 1 a 2 horas antes del amanecer, vuelan hacia un objeto alto que está cerca (un árbol en la cima de una colina o la copa más alta de un árbol en un llano) y se posan liberando una feromona a favor del viento descendente (ver Janzen 1966, 1967 sobre otros detalles de esto y lo que sigue). Los machos ya han dejado los cornizuelos y vuelan contra el viento para aparearse con las reinas casi media hora antes de que claree lo suficiente para ser vistos. La depredación de las abejas sociales (Polybia spp.) a los machos es común en estos enjambres de apareo conforme la luz del alba los ilumina Una reina aparea una vez y se tira del árbol, quitándose al macho en el aire. Se desconoce si éste puede aparearse de nuevo. Después de aterrizar, la reina vuela una distancia corta, se arranc a a mordiscos las alas y camina buscando un cornizuelo desocupado. Cuando lo encuentra (puede pasar al menos por un mes sin comida), si hay una espina tierna, le hace un hueco de entrada y la vacía (fig. 11.57 b). Pone los huevos adentro y ahí cría sus primeras obreras. Deja la espina para recoger los cuerpos Beltianos (fig.1157 d, e) y el néctar peciolar (fig 1157 c); si una reina sin espina encuentra desocupada la espina de la primera reina, se apodera de ésta, desecha la cría de la
DESCRIPCION DE ESPECIES
Fig.ll.57 Pseudomyrmex:ferruginea sobre Aeaeia eolinsii. a) Hoja nueva inspecionada por ocho hormigas trabajadoras. b) Espina madura· con un agujero de entrada en la punta,la colonia de la reina está generalmente en una espina de este tamaño. e) Dos néctares peciolares en la base de la hoja madura. d) Nuevas hojas con nuevos cueIpOs Beltian en las puntas pinnae. e) Hoja madura crecida con cueIpOs sin cortar en las punta pinnule. Parque Nacional Santa Rosa, Provincia de Guanacaste, Costa Rica (foto, D. H. Janzen).
dueña original, y trata de criar las suyas. En áreas, con altas colonias, cada una en propiedad de un subgrupo de los densidades de cornizuelos, una plántula normalmente retoños. Parece que la longevidad normal de vida de una tiene las diversas espinas ocupadas cada una por una reina reina, y por lo tanto de una colonia, es alrededor de fundadora y varias docenas de reinas que buscan en su veinticinco años (no hay ninguna evidencia de sobresei superficie. Cuando una reina establece una colonia joven, miento en la naturaleza). En Guanacaste, en la sucesión sus obreras matan o desalojan a la fuerza a las otras reinas retardada de los pastizales y en alguna vegetación baja del y a sus colonias jóvenes del cornizuelo, de manera que una pantano, hay grupos de cornizuelos que pueden vivir más colonia con una única reina ocupe el árbol de ese momento que esto y, por lo tanto, perder sus colonias de hormigas en adelante (ver Janzen 1973 sobre una discusión acerca de antes de la vejez. Estas enigmáticas plantas a menudo están las especies de hormigas del cornizuelo con reinas ocupadas por Crematogaster, una pequeña hormiga negra múltiples). Una colonia comienza a producir machos al con el abdomen vuelto hacia arriba que se resiste agre rededor de un año después y las primeras reinas vírgenes sivamente a la recolonización, aún por las grandes colonias de hormigas del cornizuelo. Los cornizuelos desocupados aparecen al segundo año. La colonia puede agrandarse para ocupar de diez a pueden estar habitados por una diversidad de otras hormi treinta retoños del cornizuelo. En general, tOdos los gas, desde obligadamente parasíticas del sistema (v.g. , retoños dentro del círculo basal descubierto están ocupa Pseudomyrmex nigropilosa -grandes, amarillo rojizas, dos por sólo una colonia. Sin embargo, en la vegetación de grandes ojos y no agresivas, Janzen 1975) hasta aque sucesional tardía con varios metros de alto, un círculo llas que toman la espina hueca como si fuera un simple basal muy grande (v.g., 3 m x 6 m) puede contener dos palillo hueco (v.g. , Camponotus, Paracryptocerus). 777
INSEcroS
Al comienzo de la estación lluviosa. una gran colo nia adulta de P.fe"uginea contiene entre diez y quince mil obreras, dos mil machos, mil reinas vírgenes y cincuenta mil larvas. En Guanacaste, A. eollinsii y su colonia de hormigas acompañantes son parasitadas por un gran escarábido rutelino comedor de retoños (Pelidnota punetu/ata), una gran oruga de una polilla ceratocampina comedora de hojas (Sphingicampa mexicana) y una larva de polilla comedora de semillas de movimientos rápidos (Mi
nacaste en otras partes de su extensión es de oCasional hasta común. Los monos cara blanca pueden depredar sobre sus larvas durante la estación seca (Freese 1 976).
Freese, C. H. 1 976. Predation on swollen-thom acacia ants by white-faced monkeys, Cebus capucinus. Bio
tropica 8:278-8 1 . Janzen, D. H. 1 966 . Coevolution between ants and aca cias in Central America. Evo/ulÍon 20: 249-75. . 1 967 . Interaction of the bull's hom acacia (Aca cia cornigera L.) with an ant inhabitant (Pseu do myrmexferruginea F. Smith) in eastem Mexico. Univ.
mosestes sp.). Los comizuelos desocupados son atacados por el chinche coreido Mozena tomentosa (distinto al Mozena sp. que ataca los vástagos de Acaciafarnesiana). Kansas Sci. Bull. 47:3 1 5 -558 . En el área de Cañas, las colonias de P. ferruginea usual 1 973 . Evolution ofpolygynous oblígate acacia mente contienen las larvas de un coleóptero coccinélido ants in westem Mexico. 1. Anim. Eco/. 42:727-50. que imita a sus larvas y parece que se alimenta de ellas. A 1 974. Swollen-thom acacias of Central Amer veces las espinas sin abrir contenían larvas de un gorgojo ica. Smithsonian Contrib. Bot. 1 3 : 1 - 1 3 1 . zigopino, cuyos adultos corren por la superficie del 1 975. Pseu domyrmex nigropilosa: Aparasite of comizuelo. a mutualism. Science 1 88:936-37. En Guanacaste, los bolseros (Icterus sp.) y el bien teveo grande (Pitangus sulphuratus) por lo común, anidan en los comizuelos ocupados. Al principio, las hormigas atacan al nido en desarrollo pero luego se acostumbran a él y no atacan ni al ave ni al nido. Sin embargo, sí atacan a los Pseudosphinx tetrio vertebrados trepadores y por lo tanto, aunque estos nidos (Oruga Falso-Coral, Frangipani Sphinx) estén muy cerca del suelo, son de mucho éxito para los D. H. Janzen polluelos. Las semillas de Acacia collinsií están encajadas en La larva de polilla más grande y conspicua (fig. un arilo amarillo y dulce relativamente seco, que queda 11.58) en los bosques caducifolios de la Provincia de expuesto al abrirse la vaina; el arilo es comido por aves y Guanacaste es la larva de una gran polilla esfíngida con murciélagos y las semillas son dispersadas después de manchas grises (Sphingidae). La oruga negra tiene anillos pasar por sus tractos digestivos. Todos los comizuelos son amarillos brillantes y la cabeza y el primer segmento dispersados por aves o murciélagos, ya sea porque son los torácico rojo anaranjados y pesa hasta 15 g cuando alcanza animales más capaces de penetrar un árbol abundante en el tamaño completo. Mide hasta 10 cm de largo y 10 a 15 hormigas o porque son los más aptos para transportar las mm de diámetro y no es difícil de imaginar que sea semillas a un nuevo terreno de suelo descubierto, o por mimética de la serpiente de coral (Janzen 1980). La larva ambas razones. Al igual que otras hOf!lligas del comizuelo.P.ferru ginea produce feromonas de alarma muy perceptibles y fáciles de oler al aplastar una obrera entre los dedos. Una colonia perturbada puede ser detectada a varios metros a favor del viento por humanos y mucho más lejos por otra colonia. En una colonia alterada las obreras corren mucho mas rápido, salen más de las espinas y se vuelven con más frecuencia mientras corren. El ganado evita los comizue los tanto de día como de noche y probablemente empleen estas sustancias químicas para reconocer su presencia. Las hormigas del comizuelo protegen a éste entera mente de la mayoría de las especies de herbívoros artrópodos (Janzen 1966, 1967). P. ferruginea mata la vegetación extraña que toca al comizuelo y mantiene desmontado un círculo como de 1 a 4 m de diámetro alrededor de ellos, con más vigor que P be/ti y a veces con menos vigor que P. nigro cin cta. En Nicaragua, incluso poda los retoños de las puntas para producir una copa espesa similar a un seto; al parecer, estas marañas espino sas las protegen de la depredación por parte de las aves Fig. 1158 a) Vista dorsal del adulto Pseudoxychila tarsalis. b) Vista (Janzen 1974). Esta depredación (por división de espinas) frontal de a), note las largas mandíbulas que se cruzan sobre la cabeza. de las hormigas del cornizuelo es poco común en Gua- Finca Las Cruces, San Vito de Java., Costa Rica (fotos, D. H. Janzen) ---
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o
DESCRIPCION DE ESPECIES
pasa el día en lo grandes tallos descubiertos de Plumeria rubra (Apocynaceae), flor blanca o sacuanjoche (frangi pani), de cuyas hojas se alimenta por la noche. Además de su coloración ostentosa, la oruga se agita para atrás y para adelante cuando se le toca, como hacen las serpientes de coral constreñidas, y muerde agresivamente (un compor tamiento bastante inusitado en una oruga). Mantienen el mismo color a partir del primer estadío. En la misma planta, las orugas del esfíngido Isognathus rimosus, cer canamente emparentado, son extremadamente crípticas (cuando jóvenes son blancas y se alimentan de flores; W . A. Haber, como pers.) y cuando viejas parecen ramas muertas alejándose de la planta para esconderse en la hojarasca durante el día. Si la larva deP. tetrio es mimética de la serpiente de coral, probablemente dependa de las respuestas de evasión programadas genéticamente a este patrón de colores y a alguna clase de respuesta aprendida por las aves. Sin embargo, debido a que la planta hospedera de P. tetrio es miembro de una familia cuyos miembros generalmente son considerados poseedores compuestos tóxicos, puede ser que la coloración brillante de P. tetrio sea simplemente aposemática. Cualquiera sea el caso, P. tetrio es casi única entre las orugas de las polillas esfíngi das por ser visualmente tan conspicua. En el Parque Nacional Santa Rosa, la mayoría de los árboles de Plumeria están llenos de orugas de P. tetrio en algún momento de la estación lluviosa. Las larvas duran al rededor de 6 semanas para alcanzar el tamaño completo y luegg se apartan de la planta hospedera para pupar en la hojarasca. Perforan en la capa de hojas y producen una enorme pupa brillante sobre el suelo. Los adultos emergen
1 ó 2 meses después y pueden ser colectados en las luces en el bosque caducifolio desde el comienzo de la estación lluviosa (mayo) hastad final (enero). Ya quePo rubra es completamente caducifolio en la estación seca, las últimas orugas que se alimentan de hojas se encuentran en di ciembre. Sin embargo , yo encontré una que había alcan zado su tamaño completo alimentándose de las flores deP . rubra en marzo. De las veintiséis orugas de tamaño mediano a gran de, traídas del campo y criadas, sólo una estaba parasitada por una larva de mosca taquínida (Santa Rosa), pero, con frecuencia, se mueren en cautiverio si no se les abastece de follaje muy fresco para comer, y pareciera que sucumben a una enfermedad microbiana.
Jaozen, D. H. 1980. Two potential coral snake mimics in a tropical deciduous foresto Biotropica 12:77-78.
Pseudoxychila tarsalis
(Abejón Tigre, Tiger Beetle) M. K. Palmer Los adultos de esta especie de cicindélido (jig. 11.59) son cerca de 13 mm de largo, azul verdoso atercio-
Fig. 1159 a) Vista dorsal del adulto PseUdoxychila tarsalis. b) Vista frontal de a), note las largas mandíbulas que se cruzan sobre la cabeza. Finca Las Cruces, San Vito de Java, Costa Rica (fotos, D. H. Janzen)
pelado con una sola mancha blanca rodeada con negro en cada élitro. Los adultos esencialmente ciegos y sin vuelo, pueden encontrarse en el suelo descubierto o cerca de él en casi cualquier época del año pero son más numerosos al comienzo de la estación lluviosa. Esta especie probable mente se encuentre por todo el país a elevaciones entre 600 y 2.000 m, estando los límites exactos determinados (al parecer) por la humedad. He visto adultos o larvas confIrmadas en San Vito, Monteverde, cerca de los pueblos de Zapote, Quesada y San Carlos y a lo largo de la carretera a Puerto Viejo alrededor de los 600 m de altura. La mayor elevación a que han sido registrados es 1970 m (cerca de El Poás) y ninguno ha sido visto en el Cerro de La Muerte. Por debajo de los 600 m hay otro abejón tigre de tamaño parecido, Megacephala sp., que se encuentra en hábitats similares; los adultos de esta especie se distinguen fácilmente de P. tarsalis por las patas pardo claras y las marcas corporales moradas y amarillentas. Esta especie tampoco vuela y es crepuscular o nocturna, mientras que P. tarsalis es estric tamente diurna. En el campo, se observó que las hembras ponían un promedio de 0,47 huevos por día (el promedio en el laboratorio fue de 2,05 huevos por día). Los huevos, de 1,5 mm de largo, color crema y pegajosos, son depositados en el fondo de cuevas de 5 a 7 mm de largo cavadas por las hembras en los bancos de arcilla verticales o con declives muy precipitados. Permanecen en quietud durante la estación seca en San Vito y eclosionan en abundancia al principio de la estación lluviosa; los huevos puestos durante esta estación eclosionan con una media de 34 días. Las tres etapas larvales de P. tarsalis ocupan las madrigueras en el sitio donde la hembra puso el huevo. Las medidas de tiempo requeridas por el primer, segundo y tercer estadía son de 70.25, 60.7, 94.3 días; la variación de longitud en los estadías es grande. Las madrigueras lar-
779
INSECTOS
vales tienen entradas más o menos circulares rodeadas por un área comprimida y son tapadas durante la muda y la pupación. Esta se lleva a cabo en una porción espe cialmente agrandada y (al parecer) sellada, en la parte posterior de la madriguera larval. El tiempo generacional de P. tarsalis es como de un año y los adultos viven hasta un máximo de 2 meses (la mediana de la longevidad de vida de un adulto es de 8 días). Las etapas del huevo y la larva tienen una supervivencia alta y es del tipo 1 (convexo) por todas partes. Las larvas en el segundo y tercer estadío son atacadas por la avispa parasitoide Pterombrus piceus Krombein (Tiphiidae), y el tercer estadío avanzado o etapa prepupal, es atacado por la mosca Anthrax gideon Fab. (Bombyliidae). Se descono cen las fuentes de mortalidad de los adultos pero pueden incluir a las lagartijas (Ameiva sp.), comunes en hábitats similares. Las larvas son depredadoras al acecho y están bien camufladas cuando la placa aplastada de la cabeza y el tórax está acomodada en la entrada de la madriguera. Las mandíbulas se curvean para arriba y están bien abiertas cuando la larva está en posición de alimentación; las larvas mantienen esta posición casi en cualquier momento cuando no estén comiendo, mudando o evitando a obser vadores humanos (esta posición es la más segura; también pueden evitar que los parásitos y los depredadores entren a la madriguera). Cualquier animal pequeño que pase cerca de la madriguera puede servir como presa; yo he visto a las larvas comiendo mariposas, orugas, arañas, ortópteros, pequeñas ranas y (casi) a un adulto de su especie (el adulto al fin ganó y a cambio se comió a la larva). Los restos no comestibles de una presa son lanzados afuera de la madriguera. Los adultos son tanto depredadores como carroñeros; los he visto comiendo lombrices, orugas, hormigas, ortópteros, gelastocóridos, ranas y a otros adul tos (¿que encontraron muertos?). Los adultos mastican la vegetación o el suelo para obtener humedad.
Palmer, M. K.
1 976. Natural history and behavior of Pseudoxychila tarsalis Bates. Cicindela 8 : 6 1 -92. 1 977 . Natural history and population dynarnics of Pseudoxychila tarsalis Bates (Coleoptera: Cicindeli
---o
dae). Ph.D. diss., University of Michigan.
(Avispa Escarabajo, Tiphiid Wasp, Beetle Wasp)
Pterombrus piceus M. K. Palmer
Esta avispa, al igual que otros miembros del género, es ectoparasitoide de la larva del abejón tigre (Pseudo xychila tarsalis es el único hospedero conocido). Las hembras son negras, aladas, cerca de 1 cm de largo y con una apariencia similar a las hormigas. Prácticamente se desconoce su ámbito, ya que la especie fue descrita por primera vez en 1976. He colectado ejemplares en San Vito
780
(localidad tipo), Monteverde y entre 1 665 y 1 350 m de altura en la carretera a Puerto Viejo; aparte de los adultos de San Vito, todos fueron colectados como larvas o pupas en las madrigueras de las larvas de P. tarsalis. Las hembras adultas buscan activamente las madrigueras del abejón en el segundo estadío (y algunas en el tercero) durante la estación lluviosa. Generalmente, las hembras de las avispas pasan por alto las entradas de las madrigueras vacías (aun cuando la larva esté adentro) y también pasan por las madrigueras con las larvas inmóviles en la entrada A menudo, las avispas rodean la entrada a la madriguera o golpean con sus antenas cerca de las orillas hasta que el abejón se retire (al parecer asustado por la avispa), en cuyo momento la larva se lanza al hueco. El hecho de la entrada a la madriguera sólo cuando la larva se esté retirando probablemente se asocie con un posible ataque del abejón. Las larvas del escarabajo parece que no tienen de fensas contra las avispas una vez que han entrado a la madriguera. Otras especies de larvas de escarabajos cicindélidos, a menudo, se lanzan hacia afuera de sus huecos cuando entra una avispa y a veces así evitan la depredación. Las avispas parásitas de las especies de las zonas templadas (Methocha stycia, también tífido) pican ansiosamente a las larvas .del escarabajo que encuentran arrastrándose por el suelo y las jalan a los huecos o depresiones cercanas y ponen huevos en ellas. Sin em barge;>, las hembras de P. piceusno muestran ningún interés en las larvas del escarabajo afuera de sUs madrigueras, aun en el caso cuando se observó a la larva y a la avispa se caer juntas de una madriguera mientras la avispa estaba pi cando a la larva. Una vez que la avispa paraliza a su presa picándola varias veces en el tórax, coloca la larva con el lado ventral hacia arriba como a 3 cm de la entrada de la madriguera y pone en su abdomen un único huevo color crema. Luego la hembra cierra el hueco con un tapón de tierra suelta y busca nuevos hospederos. Los huevos tienen cerca de 1 mm de largo y eclo sionan en el laboratorio en 5 días. La larva color salmón se alimenta insertando la cabeza por debajo del tegumento del hospedero. En el laboratorio crece un promedio de 1 mm por día, hasta que tienen entre 7 y 1 0 mm de largo. El desarrollo de las larvas en el campo requiere entre 8 y
13
días. Cuando se ha completado el desarrollo, l a larva construye un capullo compuesto por varias capas de seda (de pardo rojiza a blanca) inmediatamente detrás y ad herido a la cápsula cefálica del hospedero. La etapa prepu pal como de 20 días está seguida por una etapa pupal de 25 a 30 días y en el campo los adultos emergen aproximada mente 65 días después que los huevos son puestos. Se han visto pocos hospederos en el tercer estadío parasitados por la avispa y casi todos fueron colectados a fines de noviembre o diciembre, indicando un posible cambio a presas mayores hacia finales de la estación llu viosa, cuando quedan unos pocos hospederos en el segundo estadío en la población. Los capullos de estas avispas son mucho más grandes (1,5 a 2 cm) pero con tienen pupas de un tamaño aproximadamente igual a
DESCRIPCION DE ESPECIES
aquellas encontradas en los hospederos del segundo estadío. Mucha de la diferencia en el tamaño se debe así a las capas adicionales de seda en el capullo, que pueden ayudar a la pupa a resistir la desecación durante la estación seca.
1 976. Notes on the biology of Pterombrus Proc. Soco Washington 78 : 3 69-75.
Palmer, M. K. piceus Ent.
Krombein (Hymenoptera: Ti phiidae).
Quichuana angustiv.?ntris
(Mosca Abeja, Cola de Ratón, Rat-tailed Maggot, Syrphid Fly) R. P. Seifert
Quichuana angustiventris (=Q. picadoi Knab y Q. aurata Walker) está entre varias especies de sírfidos cuyas larvas viven en la brácteas florales de las plantas de
Heliconia llenas de agua del Neotrópico (ver capítulo 7 para detalles deH. latisphata). Por lo común, las larvas de Q. angustiventris por lo común viven en Costa Rica dentro de las brácteas florales de H. wagneriana y H. imbricata y ocasionalmente en H. latisphata, por debajo' de la línea del agua de las brácteas. Respiran principalmente a través de un largo tubo respiratorio en el abdomen que puede alcan zar una extensión de hasta dos veces la longitud del cuerpo del insecto. Las larvas que acaban de eclosionar se despla zan en las brácteas nadando con movimientos ondulatorios y serpentinos pero, las larvas más grandes pueden arras trarse por debajo del agua a lo largo del borde de las brácteas y de la flor arrastrándose de bráctea en bráctea en una misma inflorescencia. El desarrollo de Q. angustiventris desde la ovipo sición hasta la eclosión dura cerca de 55 días. No se conocen los lugares donde ocurre el apareo, pero en muchos sírfidos el cortejo ocurre cerca de la fuente ali menticia de los adultos, la cual es el néctar y polen de diversas plantas. Los adultos de las diferentes especies de Quichuana no se alimentan de flores de Heliconia y se desconocen las especies de flores usadas como alimento. Las hembras ponen huevos en las brácteas que están abriéndose, y éstas están sólo levemente reflejadas del raquis de la inflorescencia. La hembra aterriza en la bráctea y extiende un ovipositor de tres puntas. Parece que prueba táctilmente el interior de la bráctea y rechaza aquellas donde ya ha habido puestas. Una hembra pone huevos en varias inflorescencias de un grupo de Heliconia, y cada grupo de huevos tiene un número desde ocho a treinta y dos. Los huevos eclosionan en 3 días y las larvas se alimentan de detrito y partes florales entrando a veces en las flores abiertas para alimentarse de néctar. El desarrollo larval toma cerca de 45 días en las tierras bajas de Costa Rica. Las pupas se colocan en la orilla de las brácteas o en la unión del raquis y la hoja. La vida pupal dura 8 días y la eclosión siempre ocurre en la mafiana. Esto parece ser una
respuesta a las lluvias .de la tarde: los adultos que eclosionan y se mojan antes que sus alas se sequen, nunca son capaces de volar. Los adultos de Q. angustiventris pueden distinguirse de otras especies del mismo género en Costa Rica por tener pelusa dorada y brillante en el tórax. Las larvas se encuentran en las inflorescencias deH. wagneriana durante todo el período en que ésta florece (estación seca), pero, la reproducción enH. imbricata ge neralmente ocurre al comienzo de la estación lluviosa. Aunque las larvas se encuentran en H. latispatha durante todo el afio, estas inflorescencias son muy pequefias para mantener grandes poblaciones larvales. Parece que los adultos parece que tienen una vida larga. Hay grandes poblaciones de ellos aún después de varios meses sin ninguna floración de Heliconia y por 10 tanto la repro ducción no ha podido ocurrir. Aunque, ocasionalmente, las hormigas se coman los huevos en las brácteas y las tijeretas se coman las larvas, parece que la vida larval es poco depredada. Los adultos son comidos por arañas y lagartijas al emerger de la pupa y al regresar a Heliconia para poñer huevos. Hay otros depredadores, que probablemente se coman a los adultos de Q . angustiventris, entre ellos las moscas asesinas, libélulas y pequefias aves. Las especies del género Quichuana están obligato riamente asociadas a Heliconia en Colombia, Ecuador, Venezuela y Martinica. Quizá, la mayoría de las especies de He/iconia de brácteas grandes y erguidas sirvan como sitios de alimentación para las larvas de Quichuana. Las asociaciones de Q. angustiventris con otros insectos qu.e habitan Heliconia han sido estudiadas tanto en Costa Rica como en Venezuela. Seifert, R. P. , and Seifert, F. H. 1976a . A cornmunity matrix analysis of Heliconia insect communities. Am.
Nat. 1 10: 46 1 -83 . 1976b. Natural history of insects living in inflorescences of two species of Heliconia. J. N. Y. Ent. Soco 8 4:233- 42 . o 1979. A Heliconia insect community in a Ven ezuelan cIoud foresto Ecology 60:462-67.
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Rhinoseius colwelli (Acaro Floral del Colibrí,
Totolate floral de Colibrí, Hurnrningbird Flower Mite) R. K. Colwell Este ácaro (orden Mesostigmata: Ascidae) de 0.6 mm de largo depende del mutualismo entre los colibríes y las plantas polinizadas por aves. Se alimenta y se repro duce en las flores de varias especies, principalmente del género Centropogon (Lobeliaceae) en las tierras altas de Costa Rica. Viajan entre flores en las cámaras nasales de los colibríes. Hunter (1 972) describió la especie de los ejemplares colectados durante un programa de campo de la OTS en el Cerro de la Muerte. Ahí, se encuentra fácil-
78 1
INSEcroS
mente en las flores de C. ta/amancensis Wilbur rosado lila, las flores de C. va/erii (Standl.) Mc Vaugh rojo ana
ranjado, y en las flores anaranjadas de dos especies de Bomarea (Amaryllidaceae) (Colwell 1973). Los huevos
son puestos en pequel'los grupos en la región de los nec tarios en las flores y producen un estadía larval activo de seis patas, seguido por la protoninfa, la deutoninfa y el adulto de ocho patas. El tiempo generacional es de 7 a 10 días. Los huevos se encuentran sumergidos en el néctar y las otras etapas se alimentan de néctar y tal vez de exudados de polen. En el Cerro de la Muerte, las deutoninfas y los adultos de ambos sexos pueden ser encontrados en las cavidades nasales del colibrí Eugenes fu/gens, Colibri ta/assinus (colibrí orejivioláceo · verde) (Colwell et al. 1974) y Panterpe insignis (colibrí garganta de fuego). (Los ácaros se pueden extraer de las aves colectadas en redes sin causarles daI'Io, por medio de la aspiración). En respuesta a sel'lales olfatorias, los ácaros saltan a la planta mientras que su portador se alimenta en la flor de la especie apropiada. Ellos no obtienen nutrimentos de las aves, pero deben contar con el transporte de las aves para su dispersión. (El viaje local caminando probablemente esté limitado a las flores cercanas de una misma planta.)
ataques mortales de los machos residentes sobre los in trusas de cualquier sexo. Los machos deR. co/welliaplas tan a sus víctimas con el segundo par de patas raptoriales y los machos de R. richardsoni están armados de cuatro setas muy grandes y en forma de espina en el centro del dorso (fácilmente vistas bajo un microscopio de disección). Por lo general, este comportamiento puede ser observado bajo el microscopio entre los ácaros en cauti verio. El repertorio de las plantas hospederas para los ácaros florales de los colibríes juega una complicada función con los patrones de forrajeo, la fenología' del florecimiento y la dispersión de las plantas hospederas (Colwell I973). Las afinidades taxonómicas de las plantas tienen poca influencia directa, en contraste con el reperto rio de plantas hospederas de Lepidoptera y Coleoptera. Por ejemplo, cerca de Monteverde en Costa Rica R. colwelli se encuentra en dos especies de Centropogon (Lobeliaceae), una Bomareae . (Amaryllidaceae), una bromelia y una especie de Columnea (Gesneriaceae)-un repertorio que abarca dos órdenes de dicotiledóneas y dos de monocotiledóneas. En la misma área, R . chiriquensis (Baker y Yunker) se encuentra en otra Lobeliaceae, Lobe lia laxi-flora, así como en Hamelia patens (Rubiaceae) y Cuphea sp. (Lythraceae). La explicación es que todas las hospe-deras de R. colwelli en Monteverde son bastante visitadas por Campylopterus hemileucurus (alas de sable violeta) de pico largo, mientras que las especies hospede ras de R. chiriquensis son visitadas por varias especies oportunistas de pico corto (ver Feinsinger 1976). (R. ric,hardsoni también se encuentra en Monteverde, junto con una cuarta especie de Rhinoseius y una especie del género Proctolaelaps, un pariente cercano).
Estos ácaros muy activos son fáciles de ver a simple vista en una flor disecada o vivos en un frasco (son blancuzcos). Proporcionalmente para su tamal'lo, corren tan rápido como un chita (felino africano)-una habilidad muy útil cuando tienen sólo unos 2 Ó 3 segundos para saltar de un colibrí de pico largo. Bajo el microscopio, los machos parecen más copiosamente esclerotizados que las hembras, con espinas oponibles en el segundo par de patas y setas más largas en el dorso. Con frecuencia, pueden ser vistos cortejando y copulando activamente con las hem bras, más calmadas. Bajo el microscopio es mejor incluir Hasta ahora los ácaros florales de los colibríes han un pedazo de corola en el tubo o plato y si es posible usar sido encontrados en más de cincuenta especies de colibríes luz fría. La proporción de sexos de los adultos es como de y en las flores de más de cien especies de plantas en unas dos o tres hembras por macho, y se cree que este es un veinte familias, desde el norte de California (Colwell y fenómeno de selección grupal (Colwell I981). Los ácaros Naeem 1979) hasta el centro de Chile, y desde el nivel del Rhinoseius son casi de seguro, funcionalmente haplodi mar hasta alturas superiores a 4.500 m (Ecuador). Aunque ploides (machos haploides, hembras diploides), pero hay varios miles de especies de plantas hospederas, yo todavía se desconoce como se determina genéticamente el calculo que existen menos de quinientas especies de ácaros sexo o se regula su comportamiento. florales de los colibríes -de los cuales se han descrito sólo como cincuenta (Colwell 1979). En los bosques de las En el Cerro de la Muerte, R. colwelli coexiste con un tierras bajas de Trinidad, coexisten al menos dieciséis de sólo congénere: R. richardsoni Hunter, cuyas plantas estas especies, cada una monopolizando de una a tres hospederas son las epífitas de flores rojas, Cavendishia especies de plantas hospederas mientras que comparten smithii Hoer. y Macleania glabra (KIotzsch) Hoer. (ambas los colibríes portadores con varias otras especies del Ericaceae) cuyas aves portadoras son Panterpe y Eugenes. grupo. Al menos unas veinte especies de plantas hospe A menudo, los colibríes individuales transportan ácaros de deras y ocho o más especies de colibríes están implicadas. ambas especies al mismo tiempo, pero en las plantas Esta comunidad y la de Monteverde están actualmente hospederas no hay mezcla de especies, en las plantas bajo estudio. La radiación adaptativa en la morfología, la hospederas, aunque los experimentos demuestran que proporción de sexos, la dispersión y el comportamiento cada especie es capaz de sobrevivir y reproducirse en entre los ácaros florales de los colibríes, en relación con los plantas hospederas de la otra especie si es introducid� a la patrones espaciales y temporales de las plantas hosped fuerza en las flores desocupadas (Colwell 1973). Esta eras potenciales y sus portadores avícolas (Feinsinger y severa segregación se da por la discriminación olfatoria de Colwell l 978), proporcionan una descripción bastante de las plantas hospederas y es puesta en ejecución por los tallada acerca de la coevoluciÓn.
782
DESCRIPCION DE ESPECIES
Colwell , R. K. 1 973. Competition and coexistence in a
Am. Nat. 107:737-60. . 1 979. The geographical ecology of humming bird ftower mites in relation to their host plants and carriers. Rec. Adv. Acarol. 2:46 1 -68. --- . 1 98 1 . Group selectÍon is implicated in the evo simple tropical cornmunity.
---
lutÍon of female-biased sex ratios.
Nature,
in press.
Colwell, R. K . ; Bett s , B . J . ; Bunnell , P. ; Carpenter,
F. L . ; and Feinsinger, P. 1 974. Competition for the
Centropogon valerii by the hummingbird Colibri thalassinus and the ftower-piercer Diglossa plumbea, and its evolutionary i mplications. Condor nectar of
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Rhinoseius epoecus sp. nov. (Mesostigmata: Ann. Ent. Soco Am. 72:485-9 1 .
Ascidae).
Fig . 11.60 Adultos de un escarabajo de corteza (Scolytidae) expuestos en sus galenas quebrando el tallo (inferior) y los agujeros de salida de los escarabajos (superior). Parque Nacional Corcovado, Península de Osa, Costa Rica (foto, D. H. Janzen).
Feinsinger, P. 1 976. Organization of a tropical guild of nectivorous bird s .
Ecol. Monogr. 46:257-9 1 .
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Am. Zool. 1 8 : 779-95. Hunter, P. E.
1 972. New
Rhinoseius
species (Meso
stigmata: Ascidae) from Costa Rican hummingbirds.
J. Georgia Ent. Soco 7:27-36.
Un macho perfora un hueco de entrada a través de la corteza dura hasta la médula suave cerca de la base en el envés del pecíolo . Cuando el túnel ha alcanzado una profundidad de 3 a 5 mm, una hembra se le ha unido (se cree que la atracción es por feromonas, como en otros e scolítidos). El túnel básicamente cilíndrico tiene cerca del hueco de entrada, un nicho para girar, adonde entra el macho permitiendo que pase la hembra. Ella entonces
Scolytodes atratus panamensis (Escarabajito
amplía el túnel. El apareo se lleva a cabo en este nido y puede repetirse varias veces. Después del apareo , el macho
de Guarumo, Cecropia Petiole Borer)
e xpulsa excremento desde la galería y bloquea el hueco de
S. L. Wood
entrada para impedir la invasión de depredadores y parásitos. La hembra amplía el túnel a través de la médula,
Este es uno de los escarabajos de corteza más comu nes y con una distribución más amplia en Costa Rica (fig. 11.60). Es de 2,5 a 3,5 mm de largo y de pardo o scuro a negro. Se reproduce e xclusivamente en los pecíolos de las hojas de
Cecropia recién caídas. Los árboles de Cecropia
crecen en todo Costa Rica a elevaciones inferiores a 2.000 m y botan unas cuantas hojas todos los meses del año. · Como 80% de las hojas que quedan atrapadas en la vegetación y suspendidas sobre el suelo del bosque , son infestadas por este insecto.
Al igual que los e scolítidos en
otras partes, e sta especie tiene hábitos ocultos, pero difie ren de aquéllos de los e scolítidos en las zonas templadas del Norte .
a menudo , ramificando el sistema de túneles en forma irregular. Pone grupos de uno a veinte huevos en un excremento suelto que se deja en varias áreas del túnel. Parece que los huevos eclosionan en 3 a 5 días. Las larvas blancas y sin patas, similares a larvas de gorgojo s, con sumen la médula en asamblea, extendiendo la cámara paterna. La pupación ocurren en los túneles y los jóvenes adultos, por lo general, se alimentan por algún tiempo antes de emerger. Todo el ciclo de vida puede completarse en un mínimo de 25 días. Por lo general, no más de cuatro pares de padres infestan un pecíolo. Rara vez emergen más de cien crías de uno de ellos.
Lo s pecíolos se infestan de 3 a 1 5 días después que se caen . La competencia ha dividido e ste microhábitat de manera que varias otras especies de
Scolytodes viven en
armonía con S. a. panamensis en la mayor parte de Panamá o en el extremo sureste de Costa Rica. Los pecíolos de
Wood, S . L. 1 982. The bark and ambrosia beetles of North and Central America (Coleoptera: Scolytidae), a taxonornic monograph . Great Basin Nat. Mem . , no. 6.
Cecropia tienen en su base de 3 a 5 cm de tejido más denso con poco o nada de médula suave; en esta área se encuentra S. maurus, una especie de 1,5 a 2, 1 mm de largo . En el resto del tercio basal se encuentra S.
a. panamensis,
aunque en
10% de los pecíolos la infestación puede alcanzar la mitad del pecíolo y en 1 % el tercio distal. Cualquiera de una docena de e species de Scolytodes más pequeñas, todas menores de 1 ,2 mm de largo, pueden encontrarse en la mitad distal del peciolo .
Simulium
(Mosca de Café, Mosca Negra, Black Fly) M. Vargas V., F. Fallas B . Simulidae e s un grupo muy homogéneo de moscas bien adaptado y que ha prosperado , presentándonos singu-
783
INSECfOS
lares patrones evolutivos del comportamiento y la explotación del hábitat. S u origen geológico es reciente y su potencial para la dispersión y la especiación ofrece un arreglo singular de características para aquellos interesa dos en comprender los fenómenos biológicos en el Neotrópico. Las moscas de café, como se las conoce popu larmente, son moscas más bien pequei'las (2 a 5 mm de longitud) pero compactas y robustas de una apariencia característicamente jorobada y patas y alas cortas y anchas. Con frecuencia, se encuentran cerca de los arroyos, donde las hembras de algunas especies atacan gustosamente a los humanos por una ración de sangre, causando mucha molestia y dolor, especialmente a los que reaccionan severamente a sus picaduras dolorosas. Otras especies prefieren sangre de reptiles, aves y otros mamíferos. Los machos no son chupadores de sangre y se alimentan de néctar y de otras secreciones expuestas de las plantas. Estos insectos son activos principalmente durante el día. Son poderosos voladores y pueden cubrir largas distan cias, ayudados parcialmente por las corrientes de viento. Los juveniles normalmente requieren hábitats acuá ticos para su desarrollo y es típico encuentrarlos en co rrientes de agua bien aireada y sin contaminar; sin em bargo, en Costa Rica, las poblaciones más altas de larvas de ciertas especies se asocian a los arroyos muy contami nados. Los huevos son puestos en masas de doscientos a quinientos en la vegetación o en rocas en la superficie o debajo de ella, pero el plástico, las telas, o casi cualquier objeto puede servir como un sustrato adecuado para poner los huevos. Algunas especies prefieren poner los huevos eh las hojas de plantas rastreras en el agua, como por ejemplo, Simulium panamense. una especie de amplia distribución, que tolera una gran variedad de condiciones ecológicas. Simulium paynei. también común en el Valle Central, pone sus huevos en las rocas y piedras grandes donde la corriente es más fuerte y rápida. Las larvas al eclosionar, pasan por seis o siete esta díos antes de alcanzar la madurez. Las grandes glándulas salivales produce'l una secreción que les permite hacer hilos de seda utilizados para adherirse al sustrato o para moverse o ser llevadas a otros hábitats más convenientes. Se alimentan por filtración y tienen en la cabeza dos órganos en forma de abanico que contribuyen a su singular aspecto en forma de botella, haciéndolos fácilmente re conocibles entre los macroinvertebrados bénticos, de los cuales son de los más prósperos. A menudo, las pobla ciones de larvas y pupas son tan abundantes que cubren grandes secciones de rocas y hojas sumergidas. Cuando llegan a la madurez, las larvas hilan un capullo de seda que adhieren al sustrato con firmeza. Las pupas tienen filamen tos respiratorios largos y ramificados que varían en figura, forma y número y son muy útiles para identificar la especie, al igual que la forma y tamai'lo del capullo. Las moscas del café tienen importancia médica y económica considerable, no sólo por sus picaduras doloro sas y ataques persistentes, que pueden causar grandes pérdidas de sangre en los vertebrados silvestres y domes784
ticados, sino también porque pueden transmitir enferme dades, principalmente Onchocerca vo/vu/us. un gusano de filaria responsable de la oncocerciasis en el hombre. Además pueden servir como vectores de enfermedades por protozoarios en las aves. Más recientemente también han sido incriminados en la transmisión de virus. Los biólogos que se proponen realizar trabajos de campo en Costa Rica, especialmente en el Valle Central donde el paisaje de colinas favorece los hábitats de reproducción de dos espe cies antropofílicas importantes, Simulium metallicum y Simulium quadrivittatum, deberían evitar las severas reac ciones alérgicas protegiéndose con un repelente eficaz, ya que no hay me ores métodos de control. Actualmente no se debe temer a la exposición de la oncocerciasis ya que no ha sido encontrada en el país,
j
aunque la enfermedad está presente en algunos países de América Latina al norte y al sur de Costa Rica. Hasta ahora no hay ninguna explicación adecuada para esto. Desde 1968, se ha estado Uevando a cabo un pro yecto para estudiar la bionomía de los simúlidos en el país. Se han observado y colectado poblaciones juveniles y adultas en cien arroyos representativos del Valle Central y fuera del mismo. Los datos biométricos obtenidos han ayudado a comprender la biología y la distribución de estos insectos y pueden ayudarnos a interpretar los aspectos epi demiológicos de la transmisión de patógenos por estas moscas. Las complejidades taxonómicas de este grupo plantean muchas dificultades para los no especialistas, pero no deberían desalentar el trabajo ecológico a nivel de poblaciones. La posibilidad de utilizar depredadores y patógenos en el control biológico de las poblaciones de simúlidos está ganando interés. El papel deNeomesomermis travisi n. sp., un nemátodo mermítido descrito de un material de Costa Rica, en la regulación de los estadíos inmaduros de la mosca del café está siendo evaluado y la información puede ser útil donde ocurre la transmisión de oncocercia sis, con la necesidad de diferentes métodos de control.
Travis, B . V . , and Vargas V . , M. 1 970. Bionomics of black fties in Costa Rica. 2 . An ecological consid eration. Prac. Fifty-seventh Ann. Meet. New Jersey
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DESCRIPCION DE ESPECIES
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Trigona fulviventris (Abeja Atarrá, Abeja Jicote, Culo de Vaca, Trigona, Stingless Bee) L. K. Johnson
Trigona fulviventris fulviventris Guérin (Hy menoptera:Apidae) se encuentra desde Colima y la Península de Yucatán en México hasta Sao Paolo, Brasil. En Costa Rica es común a elevaciones bajas y medias en hábitats desde el bosque seco al bosque muy húmedo tropical. Puede distinguirse de más de otras sesenta espe cies de Trigona en Costa Rica por la combinación del tamaño (5 a 6,5 mm) y la coloración (negra con el abdomen delgado anaranjado). Al igual que todas las abejas sin picadura o Meliponinae, Trigona fulviventris es eusocial y vive en colonias, en el caso de T.fulviventris desde varios miles a diez mil individuos. Los nidos se encuentran en la base de los árboles con un DAP de 85 cm O más. El interior del nido puede abrirse a una concavidad en la base del tronco, aunque frecuentemente es subterráneo, encontrándose entre las raíces del árbol. Aquí, son prácticamente inac cesibles a los depredadores como loras, pájaros carpin teros, tolomucos, armadillos y osos hormigueros, que podría ser la razón por la cual T.fulviventris no defiende su nido picando en masa, como otros miembros de su subgénero. Las obreras tienen una feromona de alarma (principalmente nerol) en la glándula mandibular, que puede ser olida al destripar una abeja entre los dedos. Sin embargo, la liberación de esta feromona rara vez obtiene una respuesta de otras obreras. Aun cuando una abeja es atrapada por una hormiga o una chinche asesina en la entrada del nido, si acaso una sola abeja será atraída al lugar donde se liberó la feromona. Algunas entradas al nido, relativamente ovaladas y a ras del suelo, son difíciles de encontrar. Las que abren en una concavidad en la base de un árbol, son más fáciles de localizar. En tales casos, las abejas construyen un túbo de entrada perpendicular al tronco, en forma de embudo irregular y a veces con un borde inferior funcionando como una plataforma para el aterrizaje. Las paredes del embudo de entrada tienen un espesor de 0,2 cm de ancho, lo que permite a muchas abejas entrar y salir al mismo tiempo, ya sea cuando están forrajean o cuando hay una incursión al nido por otras especies de meliponinas. Conforme el día calienta más, las abejas se pueden ver abanicando sus alas
en la garganta del embudo en lo que se cree es un método de control de temperatura. Las abejas forrajean desde el amanecer hasta el anochecer. La emanación parece que está estimulada por el nivel de luz, ya que las colonias a la orilla de los claros empiezan a forrajear hasta un cuarto de hora antes que las colonias que están dentro del bosque. Al amanecer, las abejas salen a montones hasta que unas dosmil se encuen tran en el campo en cualquier momento dado. Este número permanece constante hasta la media mañana y después disminuye lentamente hasta el final de la tarde, cuando hay una explosión menor en la actividad. Hacia el final de la mañana y a mediodía, cuando las flores han sido vaciadas, los forrajeadores toman más tiempo por viaje y pasan menos tiempo en cada flor. En Guanacaste, este patrón de actividad persiste tanto en la estación seca como en la lluviosa, aunque durante la estación seca en los años áridos, la actividad puede cortarse drásticamente entre las 0800 y 1630 horas. Entre las abejas sin picadura, T. fulviventris es insólita por la diversidad de la carga que lleva al nido en cualquier día. Como materiales para construcción, recoge barro, hongos, heces y una diversidad de exudados de plantas que incluyen resinas de Bursera, Bombacopsis, Hymenaea y Machaerium. Como aliinento, colecta polen y néctar de casi todas las especies de flores en su ambiente y pu¡.xie recoger más de veinte clases de polen en un día. A pesar de la gran diversidad de recursos que se colecta en la colonia, los individuos son relativamente fieles a un tipo de recurso y a una localidad específica y si hay un cambio, éste probablemente ocurra en diferentes días y no en uno solo. Las obreras de T. fulviventris, la mayor parte del tiempo, forrajean solamente en flores pequeñas y disper sas, pero si una forrajeadora es recompensada varias veces en un mismo sitio, puede sentirse estimulada a traer a otros miembros. Antes que se inicie la conducta de recluta miento, la abeja vuela al punto, revolotea, aterriza y coiecta y regresa directamente al nido. Pero después de varias re compensas, de pronto la abeja experimenta un cambio de comportamiento ya que vuela al sitio y revolotea pero no colecta nada. A cambio, se posa una vez por segundo en la
Fíg. 1 1 .61 Trígona fulvíventris luchando a muerte con las mandíbulas con cuatro dientes puntiagudos. Durante la pelea las antenas y patas están continuamente en juego. Costa Rica (redibujado por L Johnson de una ilustración de S. Abbon).
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INSECTOS
fuente alimenticia y en las hojas y ramitas cercanas, de positando un poco de una feromonaaceitosa de su glándula mandibular cada vez que se posa. Inspecciona o prueba la fuente de alimento a intervalos y entonces continúa in cansablemente con el marcado, favoreciendo ciertas hojas que sobresalen. En algunas ocasiones, las marcas atraen a otra abeja de la colonia que se encontraba por ahí y ésta
puede empezar el marcado aún antes de encontrar o probar el recurso. Finalmente la exploradora original regresa al nido, a veces marcando una o dos hojas en su viaje de regreso. En la siguiente visita, la exploradora conduce un grupo de unaa doce reclutas. S i estas abejas son recompen
sadas, reclutarán a otras y de esta manera, más de doscien tas abejas pueden saber de una localidad de alimento. Los experimentos con cebo de agua azucarada muestran que el número de reclutas conducidos por el explorador se da en función a la concentración molar de
sacarosa, o la calidad del recurso. Esto y el hecho de que el reclutamiento no se inicie hasta que un número de visitas exitosas no se lleven a cabo, aseguran que el reclutamiento sólo ocurrirá con una provisión abundante de un recurso bastante rico. Cuando dos o más colonias de T. fulviventris son atraídas a un mismo recurso, de buena gana las abejas amenazan y a veces pelean, especialmente si el recurso no se concentra en un área pequefta. El comportamiento de despliegue incluye levantarse sobre las patas sosteniendo las alas hacia afuera y abriendo las mandíbulas. Dos abejas pueden enfrentarse en el aire y juntas ir subiendo despacio hasta una altura de 7 m o más. Los vuelos pueden incluir contiendas breves, tirones de las extremidades y luchas que se prolongan hasta la muerte en donde las abejas se muerden las mandíbulas y el cuello unas a otras (jig. 1 1 .61). Sin embargo, son raros los severos encuentros entre colonias por los recursos, ya que éstas tienden a estar uniformemente espaciadas (separadas como 1 80 m en el bosque seco de Guanacaste), de manera que la mayor parte del forrajeo de la colonia se lleva a cabo en un área exclusi va intraespecíficamente. Contrastando con la prontitud para comprometer a un coespecífico en las peleas entre colonias, T.fulviventris no está dispuesta a combatir a los miembros agresivos del subgénero, especialmente T.fuscipennis, T. silvestriana y
T. corvina. Las luchas interespecíficas que ocurren por recursos abundantes y anlOntonados, por lo general, termi nan mal para T. fulviventris. Las especies agresivas men cionadas son negras y conspicuas, más grandes o por lo menos con una constitución más gruesa y tienen mandíbulas con más dientes. Son buenas para reclutar y tienen sus propias feromonas de marcado, cuya percepción
inquieta a las T. fulviventris forrajeadoras y las hace salir volando. Esta huida ayuda a que las rivales agresivas se apoderen del recurso. Aunque, es probable que uno o más competidores agresivos estén presentes en cualquier hábitat de las tierras bajas en Costa Rica, Trigonafulviventris aún es capaz de
explotar recursos abundantes y amontonados ya que en cuentran recursos nuevos con más rapidez que cualquier otra especie. Esto sucede en parte porque T. fulviventris 786
tiene un cuerpo de forrajeo grande, solitario y bien dis perso en el campo en cualquier momento dado. El des cubrimiento rápido también está favorecido ya que una gran proporción de las forrajeadoras puede funcionar como exploradoras - esto es, están dispuestas a visitar otros puntos de interés y probar olores nuevos y si son re compensadas, pueden marcar el sitio del descubrimiento y reclutar a otras. Este hábito de descubrimiento rápido le da a T. fulvivfntris un período inicial libre de competencia, durante el cual puede recoger gran parte del recurso. Sin embargo, la mayor parte del tiempo las abejas individuales visitan recursos dispersos.
En Guanacaste, los intend>s por multiplicar la colo nia ocurren principalmente en la época seca, cuando flore cen las copas de los árboles. Esto sugiere que los esfuerzos de multiplicación se estimulan en las épocas de abundan cia cuando la colonia está creciendo. En las meliponinas,
las obreras de la colonia original localizan nuevos sitios potenciales y revolotean sobre ellos y sus alrededores. Si una localidad es favorecida por la mayoría de las obreras exploradoras, éstas empiezan a aprovisionarla con polen, néctar y materiales de construcción llevado desde el nido
original. En unas pocas semanas, una o varias hembras emergen de la colonia original y realizan un vuelo nupcial con los machos, que han estado posados y bullendo afuera de la entrada del nido nuevo y del viejo. El nuevo nido
abastecido es entonces ocupado por una de las nuevas reinas y su cohorte de obreras. Una exploradora de Trigona fulviventris que ha descubierto un nido potencial marcará el sitio y reclutará otras abejas. A veces, las abejas de una segunda colonia son atraídas y ocurren demostraciones agresivas. En un caso se desarrolló una batalla a gran escala cuando varios cientos de abejas de una colonia se vieron reclutadas a un árbol hueco que ya tenía un nido de T. fulviventris. Se informó de más de mil JOuertes y ef sitio, una vez prometedor, fue abandonado. Esto sugiere que un me canismo importante para el espaciamiento de los nidos de T. fulviventris puede ser el encuentro agresivo por sitios para los nidos nuevos que están cerca de una colonia rival. La tasa de establecimiento de las nuevas colonias de T. fulviventris es lenta y las colonias existentes probable mente duren varios aftoso De ocho nidos que han sido observados por varios afios en Costa Rica, cinco todavía
existen, uno fue abandonado, uno fue destruido por huma nos y otro destruido por una colonia de abejas saquea doras Lestrimelitta limao.
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Fig. l l .62 Tropidacris crislala, hembra. Sirena, Parque Nacional Corco vado, PenÚlsula de Osa, Costa Rica (foto, H. F. Rowell).
maderables. Los adultos soó poderosos voladores y el ámbito de reproducción del insecto se extiende desde el Amazonas hasta México; hay informes de algunos erran tes que llegan tan al norte como a Illinois urbano. Los adultos han sido registrados en todas partes en Costa Rica y la especie a veces llega de noche a las luces. Yo he encontrado larvas en La Selva y en Guanacaste. Hay varios géneros de romaleinos con este hábito, como voladores grandes y poderosos, todos viven en los bosques húmedos del Neotrópico. No se conoce mucho de ninguno de ellos.
Tropidacris cristata (Saltamonte O Chapulín
Gigante, Giant Red-winged Grasshopper) H. F. Rowell
Umbonia crassicornis
El género Tropidacris consta de tres especies que están entre los acrídidos más grandes que se conocen, y está limitado a los trópicos del Nuevo Mundo. La hembra de T. cristata (fig. 1 1 . 62) tiene hasta 14,5 cm de longitud desde la cabeza a la punta de las alas y casi 25 cm a través de las alas extendidas; pesa casi 30 g. Gary Stiles confesó que en cierta ocasión le disparó a uno, creyendo que era un colibrí. Es moteado verde oscuro y amarillo, excepto por las alas posteriores que son carmesí moteadas con man chas azul negruzcas. Debido a esta dramática apariencia, se incluye aquí, aunque es muy poco común; en la mayoría de los cursos de la OTS aparecen dos o tres en dos meses
T. K. Wood
(Bicho Espino, Thorn Bug, Treehopper)
de trabajo de campo. Pertenece a la subfamilia Romalei nae, familia Romaleidae y superfamilia Acridoidea. Las larvas son amarillas con rayas verticales como de tigre, pardo rojizas. Estas y los adultos comen de una amplia variedad de arbustos y árboles. Al igual que muchos en su subfamilia, parecen preferir plantas con abundantes sustancias químicas secundarias, a las que muchos herbívoros no pueden hacerles frente. En Costa Rica, la especie, a menudo, se encuentra sobre Quassia, una Simarubaceae. Ocasionalmente es abundante y en Trinidad los bosques han sido rociados con insecticidas por la perceptible amenaza de esta especie a los árboles
Umbonia crassicornis Am yot y S erville (antiguamente U. oziombe) (fig. 11.63) es un membrácido (Homoptera) que frecuentemente se encuentra en Costa Rica en una diversidad de hábitats ecológicos. Ballou (1963 a,b) encontró la especie en Guadalupe, Paso Ancho, San Lucas y San Pedro, y yo la he colectado en La Selva, en San José y La Pacífica. Tiene un ámbito geográfico extensivo; se encuentra desde Brasil hasta el sur de Flori da. Los límites de distribución hacia el norte y el sur probablemente se relacionan con su inhabilidad para tole rar temperaturas glaciales prolongadas. Aunque se encuentra en una gran diversidad de hábitats, es más común a la orilla de los bosques y en áreas sucesionales o muy interrumpidas. Nunca he encontrado esta especie en los bosques densos. La población puede alcanzar densidades altas a 10 largo de las calles de San José, en diversos árboles y arbustos ornamentales. Umbonia crassicornis utiliza una gran variedad de plantas hospederas en un gran número de familias. Mi experiencia indica que es más común en plantas hospede ras de Leguminosae. Ballou (1936 a,b) informa que en Costa Rica las plantas hospederas son Citrus, Inga,
787
INSECfOS
e
Fig. 11.63 Umbonia erassieornis. a) Conjunto de adultos. El adulto negro en el superior derecho es el padre de todos. b) Posición del padre (a la derecha del alfiler) lejos de las ninfas que presentaban antes una ninfa aplastada en el punta del alfiler. e) Posición del padre (cerca de la punta del alfiler) que presentaba antes una ninfa aplastada en el alfiler (fotos, T. K. Wood).
forme las ninfas en su primer estadío se alejan de la masa, se van alineando en las incisiones en espiral al frente de la hembra. El golpe de las patas delanteras de las hembras sobre el dorso de las ninfas, detiene su descenso por las ramas. Estas responden deteniéndose o regresando a la agregación. Conforme maduran y se hacen más grandes, la hembra va bajando por la rama pero permanece con sus crías hasta que lleguen a adultos. La remoción de las hembras de las agregaciones de ninfas en el primer estadío, resulta en alguna dispersión de las ninfas y en una mortalidad alta, asociada a los depredadores; la presencia cerca de las crías de un escarabajo coccinélido adulto y de otros invertebrados depredadores provoca un despliegue agresivo en las hembras. El comportamiento de éstas también es evocado cuando se libera una feromona de alarma si experimentalmente se lesiona la pared cOIporal de una ninfa (jig. 11 .63). Las hembras se ven atraídas a la ninfa lesionada y probablemente a un depredador poten cial y tienen los mismos despliegues agresivos que si un depredador estuviera presente. Las ninfas no. responden a las feromonas de alarma de sus hermanas lesionadas (Wood 1 974,1 976). Mientras las madres se encuentran sobre los huevos y con la cría, se reduce la vulnerabilidad a los depredadores vertebrados de varias maneras. Durante la maduración de los huevos, el poco movimiento de la hembra realza su color críptico verde oscuro y supuestamente reduce el peligro ante depredadores como Anolis que capturan pre sas en movimiento. El pronoto altamente esclerotizado con su cuerno dorsal puntiagudo es un elemento físico disuasivo para este depredador. Al remover el pronoto de las hembras maduras, éstas se convierten en presas acep tables para Anolis (Wood 1975, 1 977 a).
Calliandra grandiflora , Parkinsonia, Enterolobium cyc/ocarpum, Pyrus communis y Guazuma. En Florida, se ha informado que U. crassicornis se encuentra en un gran número de plantas hospederas (Mead 1 962), pero, he La sociabilidad no se restringe a la acción recíproca hallado que las más comunes son Calliandra sp., Albizzia entre las hembras y sus crías sino que continúa entre lebbek, y Lysiloma bahamensis. hermanos sub-adultos, en agregaciones que duran de 20 a La biología de U. crassicornis es especialmente 30 días. Parece que el mantenimiento de estas agrega interesante debido al alto grado de inversión que las ciones involucra al cuerno dorsal del pronoto (Wood 1977 hembras ponen en sus crías. Las hembras fecundadas a). Las agregaciones de sub-adultos pueden realizar la insertan los huevos en ramas o pecíolos de las plantas alimentación pero también cumplen una función defen hospederas y permanecen ahí hasta que los huevos siva. El pronoto del sub-adulto tiene una coloración eclosionen. Durante este período las hembras son inacti aposemática, con el fondo amarillo claro contrastado por vas (Wood 1 974) y si físicamente se molestan franjas negras y la punta roja en el cuerno dorsal. En esta escudriñándolas con un lápiz, pueden abanicar sus alas, etapa el pronoto es suave y flexible, y no presenta pero no abandonan los huevos. Las hembras desplazadas obstáculos físicos a para un depredador vertebrado poten físicamente, pueden volver a localizar la masa de huevos, cial como Anolis. Cuando las lagartijas, sin experiencia, se pero cuando se les pone a escoger entre los suyos y otros liberan en la base de los árboles con agregaciones adultas, ajenos, no saben la diferencia (Wood, datos inéditos). El el movimiento de las lagartijas en la rama provoca una experimento de trasladar las hembras en el campo de respuesta cataléptica en los insectos individuales. Las mostró que las masas de huevos sin hembras sufren una lagartijas pueden caminar y hasta posarse sobre los insec mortalidad mayor asociada a los depredadores que los que tos sin interrumpir la agregación; incluso pueden "chupar" el pronoto de los insectos en una agregación. Las hembras están con la hembra (Wood 1 976). Antes de que los huevos eclosionen, las hembras se sub-adultas fueron rechazadas por lagartijas enjauladas quitan de las masas de huevos y con su ovipositor hacen cuando se las ofrecieron individualmente. Se está investi una serie de incisiones en la corteza. Estas tienen un gando la base química de esta evasión. Conforme maduran arreglo en espiral alrededor de la rama y se extienden de 3 los adultos y se esclerotizan más, los individuos O toda la a 6 cm por debajo de los huevos. Durante la eclosión, la agregación pueden dispersarse explosivamente al ser hembra se coloca por debajo de la masa de huevos. Con- molestados. Esta dispersión rápida puede producir una res788
DESCRIPCION DE ESPECIES
puesta de sobresalto en algunos depredadores. Cuando las hembras llegan a la madurez sexual, han perdido la colo ración aposemática y el pronoto es lo suficientemente duro para protegerlas de las lagartijas (Wood 1975, 1977 a).
Umbonia crassicornis es sólo una de unas treinta especies en Costa Rica que proporcionan cuidado materno (Wood, en prep.). La naturaleza del cuidado materno de estas especies es variable pero consistente con las líneas genéricas. Tanto U. crassicornis como Guayaquila com pressa Walker (Wood 1 978) representa una tendencia del cuidado paterno en los membrácidos que enfatiza la inversión femenina en las crías. Por lo general, en estas especies, no hay asociación con organismos mutualistas como las hormigas, abejas Trigona o las avispas. Una segunda tendencia de cuidado paterno en los membrácidos está representada por Entylia bactriana (Wood 1976 b) y parece ser típica en muchas especies tropicales. La inversión materna de este grupo parece restringirse a la protección de huevos y ninfas en el primer estadío. Las madres son cuidadas en las masas de huevos por las hormi gas, lo que establece su presencia en la eclosión de los mismos. Ya que las hembras abandonan las crías poco después de la eclosión, la supervivencia de las ninfas en el campo depende de su localización y consecuente atención por las hormigas, lo cual reduce la mortalidad asociada a los depredadores. Por lo general, se desconoce la ecología de los membrácidos tropicales, que es sorprendente si se consi dera su diversidad y abundancia. La importancia de algunas asociaciones de hormigas con árboles tropicales ha sido documentada por Janzen ( 1966, 1 969). En términos más generales, Leston (1973 a, b, 1 978) propone una teoría de mosaico para las hormigas en los trópicos húmedos donde una especie dominante de hormigas con trola un área limitada de vegetación. De acuerdo con esta teoría, para coexistir, los insectos deben asociarse positiva o negativamente a las hormigas dominantes, y según Leston (1 978), esto ha resultado en la coevolución del mu tualismo entre hormigas, Homóptera y plantas.
La Selva se encontraron agregaciones de ninfas y adultos de tres especies en refugios hechos por la hormiga Monacis sp. alrededor de las flores de una enredadera de Markea. Esta es una asociación bastante permanente, ya que las hormigas y los bichos espinos coexistieron en la misma enredadera por más de un año. Las ninfas membrácidas solitarias también se han encontrado sobre Vismia en refugios construidos por las hormigas Pheidole, donde fueron consecuentemente cuidadas. En otras especies como Sphonogophorus sp., las ninfas pueden estar solas o en grupos de dos o tres. Las hormigas son capaces de colectar secreciones azucaradas de las ninfas, pero, el cui dado no es necesariamente estable día con día (Wood, datos inéditos). Esto parece apoyar la creencia de que debe haber un número crítico de ninfas para que se produzca suficiente volumen de secreciones azucaradas como para atraer a las hormigas protectoras en una forma estable. La importancia de los membrácidos en los ecosis temas tropicales no se puede determinar por nuestro cono cimiento actual. Lo que es evidente es que la especificidad de las plantas hospederas y las interacciones con las hormi gas pueden ser indicios. Bentley ( 1977) señala que los nectarios extraflorales de las plantas proporcionan una fuente energética a las hormigas, que a la vez reducen el daño, ahuyentando a algunos insectos herbívoros. Una ninfa membrácida que se alimenta de savia de la planta y produce secreciones azucaradas es en varias formas simi lar a un nectario extrafloral. Ya que los membrácidos rara vez alcanzan niveles de población que pongan en dificul tad a una planta, es tentador especular que de hecho puedan beneficiar a la planta hospedera de igual manera que los nectarios extraflorales. Esto sería especialmente cierto en las plantas sin nectarios extraflorales u otros mecanismos de defensa en las áreas sucesionales, donde la competencia entre plantas es intensiva.
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Una gran parte de los membrácidos tropicales, al menos en Costa Rica, parece que se asocia positivamente con algunas hormigas, especialmente Ectatomma ruidum y E . tuberculatum. Estas asociaciones tienen una diver sidad de formas. Algunas especies parecen ser como
Enchenopa bino tata de Norte América, donde las hembras que han apareado se ven atraídas a las ramas por un estimulante del ovipositor en una cubierta cerosa del huevo. Una vez que se ha colocado una masa de huevos en una rama, otras hembras se ven atraídas y ponen los suyos.
Al final de la oviposición, las ramas pueden tener de cincuenta a cien masas de huevos de diferentes hembras. Cuando los huevos eclosionan, la agregación de ninfas proporciona una fuente concentrada de secreciones azucaradas que aparentemente atrae y mantiene la presen cia de las hormigas (Wood, datos inéditos). En otras asociaciones, las ninfas y los adultos de los membrácidos pueden encontrarse en refugios hechos por hormigas. En
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INSECTOS
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Urania fulgens
(Colipato Verde, Greeo Uraoia) N.O. Smith FIG. Jl.64 Urania fuJgens, lado superior (pie) y con las alas dobladas
Esta "polilla diurna" (Uraniidae) (fig. 1 1 .64) se (cabeza, pero está en una posición que no es nonnal en la cual �ne la asemeja a las mariposas colas de golondrina. Es negra con base fuera del ala inferior) Panamá. (foto, N. G. Srnith). barras verdes iridiscentes a través de cada ala y "colas" blancas en las alas posteriores. Los sexos pueden distin guirse en el campo, ya que las hembras son más grandes y poCo común), y fmalmente U. /eilus (Sur América al este (las hembras grávidas pesan de 0,9 a 1 ,2 g; los machos de los Andes). Las diferencias morfológicas son mínimas pesan de 0,2 a 0,3 g) y, por lo tanto, son voladoras más y pueden ser tratadas como razas de una especie biológica. pesadas, tienen barras verdes brillantes en las alas en lugar Esta distribución en las tierras bajas del Neotrápico coin de las barras verdes bronce de los machos y tienen las alas cide exactamente con la distribución de Ompha/ea spp. posteriores más anchas a diferencia de los machos simi lares a papalotes. En Costa Rica y Panamá, Ompha/ea diandra, a Al igual que todas las uránidas, Uranía fu/gens menudo, es un bejuco enorme de los bosques muy experimenta explosiones de población y migraciones en húmedos y pantanosos, generalmente encontrado en las masa que pueden no ser superadas por ningún otro insecto áreas costeras detrás de la zona de mangle blanco (Lagun del Neotrópico. Estas poblaciones y sus subsiguientes cu/aría). A través de su extensión, tiene una distribución migraciones han ocurrido en algunos años más o menos en parches (¿motivo?), siendo más abundante en las bolsas simultáneamente (en la misma semana) sobre los 34 de de clima relativamente no estacional (península de Osa y latitud transecuatorial desde México hasta Bolivia. Se las tierras bajas del Atlántico en Panamá). Uraniafulgens desconocen los factores que producen esta sincronización. es endémica en estas áreas donde los individuos sobre Uranía está restringida al Neotrópico, pero la fa viven como adultos durante la estación seca, generalmente milia pasa por alto a Africa y se encuentra en Madagascar en diapausa reproductiva. La reproducción comienza en (Chrysíridia madagascarensís, tal vez el lepidóptero más mayo y puede haber hasta cinco generaciones antes de que hermoso del mundo), en Papuasia y en el sur de Filipinas. comience la próxima estación seca. Los primeros movi Este singular patrón, refleja la distribución de plantas mientos de las poblaciones en Costa Rica y Panamá alimenticias para las larvas, especies del género Omphalea pueden comenzar en julio y principios de agosto, y de (Euphorbiaceae) que generalmente son bejucos, pero en pendiendo del año pueden ser bastante masivos, conti nuando hasta cinco meses sin disminuir. El movimiento es ocasiones son árboles. La clasificación actual considera que hay cuatro "hacia abajo" por Centroamérica, hacia el sur. sureste o el especies de Urania: U. fulgens (Veracruz, México, a este dependiendo de la localidad. En Cuba, el movimiento través de Centro América hasta el norte de Ecuador al oeste es desde la costa norte hacia el sur y en América del S Uf es de los Andes; U. boisduva/ií (Cuba); U. s/oanus (Jamaica, al este, desde la base de los Andes hacia el Atlántico. 790
DESCRIPCION DE ESPECIES
No todos los adultos recién eclosionados abandonan un área. Por ejemplo la población más septentrional, cerca
de Veracruz en México, a veces produce cinco genera ciones de individuos migratorios y en este período no hay remigración. La pregunta de por qué algunos se van Y otros se quedan todavía no ha sido contestada de manera satis factoria. El análisis de los registros, desde 1 850, sugiere que el intervalo más común entre vuelos realmente grandes fue de ocho años, pero desde mediados de la década de 1 950 hasta la fecha, este intervalo parece ser de unos cuatro años (¿motivo?). No hay registros de un gran vuelo un año después de un gran movimiento, pero casi siempre hay un movimiento anual de "regreso" anual en la estación seca (generalmente en marzo). Estos vuelos de regreso ("hacia arriba" por América Central y hacia el oeste en América del Sur) se caracterizan por durar menos de dos semanas, por ser bastante locales y compuestos por individuos que no muestran ninguna actividad de reproducción. Son las crías de los individuos que en noviembre volaron en dirección contraria. Las hembras de Urania ponen huevos en masas (¿por qué?) hasta de ochenta en el envés de las hojas rela tivamente nuevas. Estos eclosionan en 3 ó 4 días y hay cinco estadías larvales. En el primer y segundo estadía, las orugas tienen franjas blancas y negras y son un poco gregarias. Cuando se les toca, se tiran rápidamente de la hoja en un hilo de seda, que aparentemente es una adaptación contra las hormigas. En el tercer y cuarto estadías tienen la cabeza roja y "plumas" largas, se disper san, se alimentan en la parte superior de las hojas y es menos probable que salten cuando se les molesta. Por esta época pueden haber adquirido alguna protección química o simplemente pueden ser demasiado grandes para ser atacadas por hormigas individuales. Las larvas, en el quinto estadía, descienden de la enredadera por medio de hilos largos durante la noche y pupan en diversos lugares, a menudo debajo de las hojas maduras y adheridas a trepadoras de Monstera. El período desde el huevo a la eclosión puede ser corto (3 1 días en el laboratorio), pero en la naturaleza el promedio parece ser de 42 días.
vientos de la estación lluviosa y pueden volar distancias de 240 km sobre el agua. ¿Por qué todas vuelan básicamente en la misma dirección sobre los 34 de latitud? Evidentemente si se toma en cuenta la población de Veracruz, la selección debió actuar para producir individuos programados para ir al este y al sur, ya que no hay Ompha/ea al norte y al oeste. Pero, lo que es menos evidente es por qué los colipatos en medio Amazonas también van hacia el este cuando supues tamente tienen la misma probabilidad de encontrar Ompha/ea en otras direcciones. Puede que se esté dando el fenómeno de "saltar la burra", pero no es seguro. La pregunta central respecto de Urania es: ¿Por qué emigran? Algunos individuos migran y otros no; esto varía tanto en un año como en diferentes años. Parte de la res puesta, tal vez la principal, está en Ompha/ea -en su abundancia y, lo más importante, en su calidad comestible. Investigaciones que están llevándose a cabo, sugieren que una planta que ha sufrido tres generaciones de orugas de Urania puede aumentar su nivel de compuestos secunda rios para defenderse (supuestamente con algún costo) al punto que la próxima generación de colipatos no la pueden desintoxicar. La evidencia circunstancial sugiere que las hembras pueden discriminar entra las plantas muy tóxicas y aquéllas de una toxicidad menor. Por consiguiente, los colipatos migran para encontrar Omplia/ea que no haya sido atacada recientemente y haya dejado bajar sus defen sas. El mes de mayo después de un violento ataque de Urania, sin duda, es una "primavera tranquila", ya que aunque las enredaderas de Ompha/ea están ahí, en su mayoría no se pueden comer.
Gillott, A. G. M. 1 954. Peregrinatory ftights of lepido ptera in Costa Rica. Entomology 57:45-46. Guppy, L. 1 901'. Life histo of Cydimon (Urania) leilus (L. ) . Trans. Ent. Soco London 1 907:405- 12. Skutch , A. F. 1 97 1 . A naturalist in Costa Rica . Gaines ville: University of Florida Press . Smith, N . G . 1 972. Migrations of the day-ftying moth Urania in Central and South America. Carib. J. Sci.
ry
1 2:45-58 . Los colipatos se alimentan en la fase adulta, mos trando una fuerte atracción por las flores blancas y "mu llidas" como las de leguminosas mimoseoideas, como Inga sp., Leucaena y la compuesta Eupatorium (¿por qué?). En el laboratorio, los adultos no viven más de cuatro días sin una fuente de carbohidratos. Al parecer, solo agua es insuficiente. Las hembras no son receptivas a los ma chos sino hasta nueve días después de la eclosión. Por con siguiente, si no se alimentan no se reproducen. La presen cia o ausencia de una provisión de alimento para los adultos debe ser , considerada al preguntarse: ¿por qué migran? Los adultos son voladores fuertes y pueden propasar los 40 km/h, pero en la migración la velocidad promedio es 20 km/h en un día de 1 2 horas. Emergen con grandes cantidades de grasa y se alimentan dQrante la migración, lo que sugiere que son capaces de volar enormes distancias. Están poco influidos por los variables
1 966. La colipato verde (Uraniafulgens) . Kratera (Universidad de Costa Rica) 1 :40-47. Williams , C. B. 1 958 . ¡nsect migration. London: Collins. Valerio, C. E.
Xylocopa gualanensis
(Xicote, Avispa Carpintera, Carpenter Bee) G. W. Frankie y H. V. Daly El subgénero Neoxy/ocopa Michener incluye a la mayor cantidad de especies de avispas carpinteras en el Hemisferio Occidental, encontrándose desde Argentina hasta Texas y California (Hurd 1978). Una de éstas, Xy/o copa gua/anensis Cockerell, se encuentra en América Central y es común en Costa Rica especialmente en el
79 1
INSECTOS
bosque seco de las tierras bajas de la Provincia de Gua nacaste (Hurd 1 978; Frankie y P.A. Opler, colecciones de campo). Las hembras de X. gualanensis son color negro lustroso y grandes, con una longitud que varía entre 24 y 28 mm. La superficie dorsal del abdomen es aplanada y relativamente sin pelos. Los machos tienen más o menos el mismo tamafio, pero difieren marcadamente en la apa riencia de las hembras, siendo más peludos y pardo amarillo claros. Las hembras, comunes en Guanacaste, pueden con fundirse a la distancia con una abeja carpintera similar, X. fimbriata (fig. 1 1 .65). Sin embargo, X.fimbriata se puede distinguir de X . gualanensis por tener un mayor tamaño, generalmente de 30 a 32 mm de largo. Los chiquizás del género Bombus, también pueden ser confundidos con Xylocopa. Sin embargo, estas hembras tienen las patas posteriores completamente cubiertas por pelos duros para recoger el polen, mientras que Bombus tiene una "cesta para el polen" o corbícula en la punta exterior de la pata, un área descubierta rodeada por pelos. Los nidos de X. gualanensis se construyen en las ramas muertas de los árboles vivos, en los troncos de árboles muertos y en las cercas de madera seca orientadas vertical u horizontalmente (Frankie, notas de campo; Sage
a
Fig. 1 1 .65 a) Hembra adulta (izquierda) y macho (derecha) de Xylocopa fimbriata, la avispa carpintera más grande de Guanacaste (moneda de un colón con 28 mm de diámetro) b) Cara de macho (izquierda) y de hembra (derecha) de a). Parque Nacional de Santa Rosa, Guanacaste, Costa Rica. (fotos, D. H. Janzen).
792
1 968) (fig. 1 1 .66). Los nidos individuales tienen una construcción simple, cada cual con uno o hasta cuatro túneles excavados, de 1 ,5 a 1 ,8 cm de diámetro y hasta 30 cm de largo. En gran medida los túneles siguen la veta "de la madera. Generalmente, se abren al exterior por un agujero que puede estar en medio o a un extremo de la excavación. En la madera orientada horizontalmente, el agujero de entrada está en la parte inferior del sustrato (Sage 1968). Las construcciones nuevas de nidos y el aprovisio namiento de celdas puede ocurrir principalmente durante la estación seca en Guanacaste (Sage 1968), cuando hay extensos recursos florales disponibles para las abejas grandes (Frankie 1 975; Frankie y Coville 1979; Frankie et al. 1 980; Janzen 1 967 ?). Típicamente la hembra deposita polen y néctar en el extremo del túnel, y los moldea en la forma característica de un bollo cuyas dimensiones son de 1,5 x 1 x 1 cm. Un huevo grande ( 1 ,25 cm de largo) es puesto sobre el bollo y la cámara o "celda" se sella con una pared delgada de partículas apretadas de madera. El proceso se repite hasta que varias de estas celdas estén construidas en un solo túnel. Las etapas inmaduras de las abejas carpinteras son atacadas por diversos enemigos naturales. Se ha confirmado que X. gualanensis es el hospedero (p. Hurd, como pers.) de Leucospis klugii Westwood, un parasitoide calcidoide de las abejas (Dally 1976; Hurd 1 978, p. 62). Sage (1968) observó que durante los meses lluvio sos de junio a agosto, la mayoría de los nidos de X. gualanensis y de otras especies de Xylocopa tenían canti dades variables de machos y hembras adultos. El sugirió que éste puede ser un período no reproductivo para las abejas. Durante este período el nido sirve como un refugio para ambos sexos. X. gualanensis visita las flores de muchas especies de plantas nativas y algunas ornamentales (Opler, co lecciones de campo; Sage 1 968). Sólo las especies nativas se incluyen en la lista de abajo.Comúnmente las hembras forrajean durante la estación seca en las siguientes espe cies de árboles (N= hospedero de néctar, P= hospedero de polen): Andira inermis (N), Caesalpina eriostachys (N), Cochlospermum vitifolium (P), Dalbergia retusa (P, N), Gliricidia sepium (N), Inga vera (P, N), Parkinsonia acu leata (P, ?N), Y Tabebuia ochracea (N). En esta época del año también visitan con frecuencia al arbusto Cassia biflora (P) del crecimiento secundario (Frankie y Coville 1 979; Wille 1 963). Durante la estación lluviosa las hem bras visitan las flores de una diversidad de especies de árboles, arbustos, enredaderas y bejucos (Opler, co lecciones de campo; Sage 1968). Estas incluyen a Genipa americana (N), Bixa ore llana (P), Calliandra portoricen sis (N), Cordia pringlei (N), Stachytarpheta jamaicensis (N), Crotalaria retusa (P), Canavalia marítima (P), Passiflora pulchella (N) y Cu:curbíta sp. (N). Sólo en raras ocasiones se han visto a los machos en las flores. Ejemplos de estas visitas incluyen Andira inermis (N), Caesalpinia eriostachys (N), Myrospermum fructescens (N), Waltheria indica (N), e Ipomoea sp. (N) durante la esta-
DESCRIPCION DE ESPECIES
Daly, H. V.
1 976. Leucopsis [sic] k/ugii (Hymenoptera,
Chalcidoidea) reared from Xylocopa brasilianornm (Hymenoptera , Apoidea) in Costa Rica. Pan-Pacific
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Soco 52:59 1-602.
Fig 1 1 66 Panal deXyiocopa gualanensis en un tronco �artido, la larva a la izquierda se está alimentando de pólen. �6tese las estillas de madera metidas entre las celdas. (foto, G. W. Frankie). .
.
Frankie , G. W; Haber, W A.; Opler, P. A.; and Bawa, K. S. 1 980. Characteristics and organization of large bee pollination systems in the Costa Rican dry forest. Biotropica, in review. Frankie, G. W ; Vinson, S. B . ; and Lewis , A . 1 979. Territorial behavior in male Xylocopa micans (Hyme noptera: Anthophoridac) . J. Kansas Ent. Soco 52:
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Hurd , P. ción seca y Cucurbita sp. (N) y una enredadera Asclepia daceae (N) durante la estación lluviosa. Los machos de X. gualanensis han sido observados patrullando pequeflos territorios en los árboles o en sus copas durante la estación seca en Guanacaste. n algunas localidades, este comportamiento puede ser VIsto regu larmente por la maflana afio tras �fI�., Por e e!llplo, �n un sitio cerca de Liberia (ver la descnpClOn del SItIO en Vmson y Frankie 1977), con frecuenci� lo s machos pueden ser . vistos patrullando pequeños terntonos en las copas de los árboles de roble (Quercus oleoides Cham y Schlecht.) que crecen sobre una pequeña colina (Frankie, Vinson y Lewis 1979). La función de los territorios no es evidente, pero se cree que pueden ayudar en el apareo.
�
�
ton , D.C. : Srnithsonian Institution Press . Janzen , D. H. 1 967 . Synchronization of sexual re production of trees within the dry season in Central America. Evo/ution . 2 1 :620-37 . Sage , R. D. 1 968 . Observations on feeding, nesting , and territorial behavior of carpenter bees genus Xy/ocopa in Costa Rica. Ann. Ent. Soco Am. 6 1 : 884-89. Vinson , S . B . , and Frankie, G. W 1 977 . Nests of Centris aethyctera (Hymenoptera: Apoidea: Anthophoridae) in
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793
DIRE CCIONES DE COLABORADORES E . G. Bolen
D. Amadon American Museum of Natural History Central Park West at 79th Street 1 0024
New York, New York W. R. Anderson
Herbariu m , North University Building University of Michigan 48 109
Ano Arbor, Michigan C . C. Andrews
02 1 3 8
Cambridge, Massachusetts R . M . Andrews
Lubbock; Texas
79409
D. H. Boucher Département de Sciences Biologiques Universi�é du Québec Montréal; Québec H3C 3P8 Canada
Virginia Polytechnic Institute and State University 2406 1
Blacksburg , Virginia
W. S. Armbruster
92093
C. Brandon Science Department Vermont Technical College 0506 1
S. H. Bullock
University of Alaska
Estación de Biología Charnela
9970 1
Universidad Nacional Autónoma de Mexico
K . A. Arnold Department of Wildlife and Fisheries Sciences Texas A. & M. University 77843
College Station, Texas H . G. Baker
Apdo. 2 1 48980
San Patricio, Jalisco Mexico
W. C. Burger Field Museum of Natural History
Department of Botany
RooseveIt Road at Lake Shore Drive
U �versity of California
94720
R. H. Baker (Retired)
Chicago, IIIinois
60605
K . Burt-Utley Department of B iological Sciences
302 North Strickland
University of New Orleans
77434
New Orleans, Louisiana
S. C. H . Barrett
70 1 22
G. W. Byers
Department of Botany
Department of Entomology
University of Toronto
University of Kansas
Toronto, Ontario M5S I A I
Lawrence, Kansas
Canada
66045
A. Carr
K . S . Bawa
Department of Zoology
Biology 11 Department University of Massachusetts Harbor Campus 02 1 25
Boston , Massachusetts
J. H. Beach
University of Florida Gainesville, Florida
326 1 1
C. R. Carroll Institute of Environmental Studies Baylor University
Department of Botany University of Massachusetts 0 1 003
Arnherst, Massachusetts J. M. Beitel
Waco, Texas
76798
R. Castillo-Muñoz Escuela Centroamericana de Geología
Department of Botany
Universidad de Costa Rica
University of Michigan Ano Arbor, Michigan
University of California
Randolph Center, Vermont
Department of Biology
Berkeley, California
Department of Biology, C-0 1 6 La Jolla, California
Department of Biology
Eagle Lake, Texas
Texas Tech University
J. W. Bradbury
88 Standish Street
Fairbanks, Alaska
Department of Range and Wildlife Management
48 1 09
Ciudad Universitaria Costa Rica
J. A . Chapman
B . L. Bentley
Department oí Ecology and Evolution
Appalachian Environmental Laboratory
State University of New York
University of Maryland
Stony Brook, New York
1 1 794
Frostburg , Maryland
2 1 532
795
DIRECCIONES DE COLABORADORES
J . A . Otemsak
E. M. Fisher
Department of Entomology
California Department of Food and Agriculture
University of California
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Berkeley, Cálifornia
Sacramento, California
94720
Division of B iological Sciences
Apdo. 1 028
University of Kansas
San José, 1 000
Lawrence, Kansas
Costa Rica
66045
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C. T. Collins
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Department of Botany California State University Long Beach , California
Roosevelt Road at Lake Shore Orive
90840
Chicago, IIlinois
60ó05
T. H. Fleming
R. K. Colwell
Department of Biology
Department of Zoology University of California
University of Miami
Berkeley, California
Coral Gables , Florida
94720
33 1 24
M. S. Foster
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Museum Section
R . R . 3 , Box 2 1 6 Mountain View, Missouri
65548
U . S . Fish and Wildlife Service National Museum of Natural History
T. B . Croat Missouri Botanical Garden
Washington , D.C.
20560
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63 1 66
Department of Entomology University of California
M. L. Crump
Berkeley, California
Department of Zoology University of Florida
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C. H. Freese
Gainesville, Florida
326 1 1
International Affair� Fish and Wildlife Service
H . V. Daly Department of Entomology Berkeley, California
U . S . Department of Interior Washington, D . e .
University of California 94720
20240
A . L. Gardner Museum Section
P. J. DeVries
U . S . Fish and Wildlife Service
Department of Zoology
National Museum of Natural History
University of Texas Austin, Texas
958 1 4
H . 'S . Fitch
E. Coen
Washington , D . C .
787 1 2
J . R . Dixon
20560
A. H . Gentry
Department of Wildlife and Fisheries Science
Missouri Botanical Garden
Texas A. & M. University
P. O. Box 299
College Station , Texas
77843
A. C. Echternacht
Saint Louis , Missouri
63 1 66
L. E. Gilbert
Department of Zoology University of Tennessee Knoxville, Tennessee
37996
E. P. Edwards
Department of Zoology University of Texas Austin, Texas
787 1 2
D . E . Gladstone
Department of Biology
1 935 Mount Vernon
Sweet Briar College
Philadelphia, Pennsylvania
Sweet Briar, Virginia
24595
Department of Anthropology
J. F. Eisenberg
Duke University
Florida State Museum
Durham, North Carolina
University of Florida
Gainesville, Florida
326 1 1
Department of Biology
Apdo. 749
George Mason University
San José
Fairfax , Virginia
Costa Rica
22030
F. Fallas B . Escuela de Microbiología Universidad de Costa Rica Ciudad Universitaria
796
27706
L. D. Gómez Museo Nacional de Costa Rica
e. H. Emst
Costa Rica
1 9 1 30
K. E. Glander
H. W. Greene Museum of Vertebrate Zoology University of California Berkeley, California
94720
DIRECCIONES DE COLABORADORES
W. A. Haber Department of Entomology University of California Berkeley, California
94720
J. Hackforth-Jones
H . F. Howe Department of Zoology University of Iowa Iowa City, Iowa
52242
D. J. Howell
1 2 1 0 North Gammon Road Middletown, Wisconsin
53562
W. Hall wachs
Department of Biology Southern Methodist University Dalias , Texas
Section of Ecology and Systematics
Department of Biology
Cornell University Ithaca, New York
75275
J. H. Hunt
14853
M. Hanson
University of Missouri Saint Louis , Missouri
Division of Biological Sciences University of Michigan
63 1 2 1
M . T. Jackson Department of Plant Biology
Ann Arbor, Michigan
48 1 09
A. R. Hardy
University of Birmingham Birmingham B 15 2TT
California Department of Agriculture
England D. P. Janos
9 1 5 Capitol Mall Sacramento, California
958 14
Department of Biology University of Miami
G. S . Hartshorn
Coral Gables , Florida
rropical Science Center
33-124
D. H . Janzen
Apdo. 8-3870 San JosĂŠ
Departmerit of Biology
Costa Rica
University of Pennsylvania
D. J. Harvey
Philadelphia, Pennsylvania Department of Zoology
University of Texas Austi n , Texas
787 1 2
University of Montana
L . R . Heaney
Missoula, Montana
Department of Zoology
University of Michigan Ann Arbor, Michigan
48 1 04
1 . L . Heisler
University of Iowa Iowa City, Iowa
52242
J. H. Kaufmann
Rutgers University Institute of Animal Behavior 1 0 1 Warren Street Newark, New Jersey
598 1 2
L. K . Johnson
Museum of Zoology
R. Heithaus
07 1 02
Department of Zoology University of Florida Gaim,sville, Florida
326 1 1
H . Kennedy
Department of Biology
Department of Botany
Kenyon College
University of Manitoba
Gambier, Ohio
1 9 1 04
D . A . Jenni
Department of Zoology
43022
Winnipeg , Manitoba R3T 2N2
H. A. Hespenheide
Canada
Department of Biology
C. B. Koford (Deceased)
University of California Los Angeles , California
Museum of Vertebrate Zoology 90024
Berkeley, California
C. L. Hogue Los Angeles County Museum of Natural History 900 Exposition Boulevard Los Angeles , California
90007
M. Holle Centro Internacional de Recursos FitogenĂŠticos CIRF CIP:f, Apdo. Aereo 67 1 3 Cali
Colombia H. F. Howden Department of Biology CarIton University Ottawa, Ontario K 1 S 5B6
University of California S. Koptur
94720
Department of Zoology University of Iowa Iowa City, Iowa
52242
A. LaBastille West of the Wind Publications Big Moose, New York
1 333 1
D. A . Lancaster Box 447 Etna, New York
1 3062
M. F. Lawton 43 1 6 Chickasaw Drive S . E . HuntsvilIe , Alabama
3580 1
Canada
797
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C. D. Michener
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3 5899
Lawrence, Kansas
C. F. Leck
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Rutgers University New Brunswick, New Jersey
08903
S. H . Ligon
Norman , Oklahoma
730 1 9
G . G . Montgomery Srnithsonian Tropical Research Institute
Department of Biology
APO Miami
University of New Mexico Albuquerque, New Mexico
87 1 3 1
S . Limerick
34002
E. Morales M . Ministerio de Agricultura y Ganaderiá
U . S . Fish and Wildlife Service Denver Wildlife Research Center Department of Biology
Costa Rica Department of Zoology
Albuquerque, New Mexico
87 1 3 1
y. D . Lubin
Srnithsonian Tropical Research Institute
Rutgers University Newark, New Jersey
07 1 02
E. S . Morton
Department of Zoological Research
3400�
National Zoological Park
e. Lumer
Washington, D . e .
Learning Skills Center
20008
p. A. Opler
College of New Rochelle New Rochelle, New York
1 080 1
M. S. McClure
Division of Biological Services
U . S . Fish and Wildlife Service Department of the Interior Washington , D . e .
Department of Entomology Connecticut Agricultural Experiment Station 1 23 Huntington Street
20240
G . H . Orians Department of Zoology
New Haven, Connecticut
06504
E. D. McCoy
University of Washington Seattle, Washington
Department of Biology University of South Florida Tampa, Florida
San José D. W. Morrison
University of New Mexico
APO Miami
Department of Entomology University of Kansas
University of Alabama
3 3620
98 1 95
M. K. Palmer Department of Biology Vassar College
M . B . McCoy
Poughkeepsie, New York
780 L Street Arcata, California
1 260 1
J. J. Parsons
9552 1
Department of Geography
R. W. McDiarmid
University of California Berkeley, California
Museum Section U . S . Fish and Wildlife Service
94720
R . W. Pohl
National Museum of Natural History
Department of Botany and Plant Pathology
Washington , D . C .
Iowa State University
20560
L. A. McHargue
5820 Southwest 38th Street Miami, Florida
3 3 1 55
Ames , Iowa
500 1 1
L. J. Poveda rropical Science Center Apdo. 8-3870
A. Massey
San José
Department of Zoology
North Carolina State University Raleigh, North Carolina
27650
R. W. Matthews
Costa Rica G. V. N. Powell National Audubon Society Research Department
Department of Entomology
1 1 5 Indian Mound rrail
University of Georgia
Tavernier, Florida
Athens , Georgia
30602
M. N. Melampy
Department of . Ecology, Ethology, and Evolution
University of IIIinois at Urbana-Champaign Champaign, IIIinois
798
6 1 820
33070
A. S. Rand Srnithsonian Tropical Research Institute P. O. Box 2072 Balboa Panama
DIRECCIONES DE COLABORADORES J. M. Savage
T. Ray School of Life and Health Scientes
Department of Biology
University of Delaware
University of Miarni
Newark, Delaware
Coral Gables , Florida
1 97 1 1
3 3 1 24
C. Schal
J. V. Remsen, Jr.
Museum of Zoology
Department of Entomology
Louisiana State University
University of Massachusetts
Baton Rouge, Louisiana
70803
Arnherst, Massachusetts
0 1 003
D. W. Schemske
D. e. F. Rentz
Department of Biology
Divísion of Entomology
University of Chicago
CSIRO
Chicago, Illinois
P. O. Box 1 700
60637
R. W. Schreiber
Canberra City ACf 260 1
Australia
Los Angeles County Museum of Natural History 900 Exposition Boulevard
e. W. Rettenmeyer Biological Sciences Group
Los Angeles , California
University of Connecticut Storrs, Connecticut
06268
U . S . Fish and Wildlife Service
R. A. Rice
Denver Wildlife Research Center
Department of Geography
Department of Biology
University of California Berkeley, California
90007
N. J. Scott
University of New Mexico
94720
Albuquerque, New Mexico
87 1 3 1
R . L . Seib
P. V. Rich Earth Sciences Department
Museum of Vertebrate Zoology
Monash University
University of California Berkeley, California
Clayton , Victoria 3 1 68
Department of Biological Sciences
T. H. Rich
George Washington University
National Museum of Victoria
Washington, D . e .
RusselI Street
20052
T. W. Sherry
Melbourne, Victoria 3000
Department of Biological Sciences
Australia
Dartmouth ColIege
R. E. Ricklefs
Hanover, New Hampshire
Department of Biology Philadelphia, Pennsylvania
1 9 1 04
American Museum of Natural History Central Park West at 79th Street
S . Risch Section of Ecology and Systematics CornelI University
New York, New York
1 0024
R. Si lberglied (Deceased) Srnithsonian Tropical Research Institute
14853
APO Miami
D. e. Robinson
34002
¡. ,
D. S. Simberloff
Escuela de Biología Universidad de Costa Rica Ciudad Universitaria
Department of Biological Sciences Florida State University TalIahassee, Florida
Costa Rica H . F. RowelI
32306
A. F. Skutch
Zoologisches Institut der Universitat
Quizarra
Rheinsprung 9
San Isidro del General
4501 Basel
Costa Rica
Switzerland
J . T. Srni ley
G. C. Sanderson
Department of Ecology and Evolutionary Biology
Section of Wildlife Research
University of California
Illinois Natural History Survey
Irvine, California
607 East Peahody Champaign, Illinois
03755
L. L. Short
University of Pennsylvania
Ithaca, New York
94720
R . P. Seifert ( Deceased)
Australia
927 1 7
N . G . Srnith 6 1 820
Srnithsonian Tropical Research Institute APO Miami
J. D. Sauer
34002
Department of Geography University of California Los Angeles , California
90024
799
DIRECCIONES DE COLABORADORES S. M. Smith
R. W. Van Devender
Department of Biology
Department of Biology
Mount Holyoke College South Hadley, Massachusetts
0 1 075
N. Smythe
Smithsonian Tropical Research Institute
APO Miami
34002
Appalachian State University Boone, North Carolina
28608
M . Vargas V.
Escuela de Microbiología Universidad de Costa Rica
L. K. Sowls
Ciudad Universitaria
Arizona Cooperative Wildlife Research Unit University of Arizona Thcson, Arizona
8572 1
Costa Rica
A . Vásquez Morera Unidad de SUelos
M. A. Staton
Ministerio de Agricultura y Ganadería
Feather Crest Farms
San José
Route 1 , Box 2250 Douglass, Texas
Costa Rica
75943
S. L. Vehrencamp
G. Stevens
Department of Biology, C-0 1 6
Department of Biology
University of California
University of Pennsylvania Philadelphia, Pennsylvania
1 9 1 04
La Jolla, California
92093
S. B . Vi nson
Department of Entomology
F. G . Stiles
Texas A. & M. University
Escuela de Biología Universidad de Costa Rica
College Station , Texas
H. K. Voris
Ciudad Universitaria
77843
Field Museum of Natural History
Costa Rica
Roosevelt Road at Lake Shore Drive
D. E. Stone
Chicago, IIIinois
Department of Botany Durham, North Carolina
27706
J. Stout
Smithsonian Tropical Research Institute APO Miami
34002
W. H . Wagner
Department of Zoology Michigan State University East Lansing , Michigan
60605
H . B . Wdgner
Duke University
Department of Botany 48824
University of Michigan Ann Arbor, Michigan
J. G. Strauch, Jr.
Department of Zoology
University of Colorado Boulder, Colorado
48 1 09
M. H . Wdke
University Museum 80309
University of California Berkeley, California
D. R. Strong Department of Biological Sciences
94720
K. S . Walter
Florida State University
New York B otanical Garden
Tallahassee, Florida
Bronx, New York
32306
C. A . Todzia Department of Botany
Escuela de Biología
University of Texas Austi n , Texas
1 0458
M. J. West-Eberhard Universidad de Costa Rica
787 1 2
Ciudad Universitaria
D. C . Thrner Ethologie und Wildforschung UniversiUit Zurich
Florida State Museum University of Florida
Birchstrasse 95
Gainesville, Florida
8050 Zurich Switzerland
326 1 1
J . L . Whitmore
J. F. Utley Department of Biological Sciences University of New Orleans New Orleans , Louisiana
Costa Rica R . M. Wetzel
70 1 22
J. H. Vandermeer
U . S . Department of Agriculture International Forestry
P. O. Box 24 1 7 Wdshington , D . C .
200 1 3
R . H . Wiley
Division of Biological Sciences
Department of Biology
Úniversity of Michigan
University of North Carolina
Ann Arbor, Michigan 48 1 09
800
Chapel HiII , North Carolina
275 1 4
DIRECCIONES DE COLABORADORES M. Winston
G. B . Williamson
Department of Biological Sciences
Department of Botany
Simon Fraser University
Louisiana State University Baton Rouge, Louisiana
70803
Burnaby, British Columbia V5A IS6 Canáda
E. O. Willis
S . L. Wood
UNESP -Zoologia 1 3500 Rio Claro, S . P. . Brazil
Life Sciences Museum Brigham Young University Provo, Utah
M. F. Willson Department of Ecology, Ethology, and Evolution University of I IIinois at Urbana-Champaign Champaign, IIIinois
6 1 820
84602
T. K. Wood Department of Entomology and Applied Ecology University of Delaware Newark , Delaware
D. E. Wilson
1 97 1 1
A . M . Young
Museum Section U . S. Fish and Wildlife Service
Milwaukee Public Museum
National Museum of Natural History, NHB 382
800 �t Wells Street
Washington, D . C .
20560
Milwaukee , Wisconsin
53233
G. R. Zug
D. M. Windsor Srnithsonian Tropical Research Institute
National Museum of Natural History
APO Miami
Srnithsonian Institution
34002
Wclshington , D . C .
20560
801
INDICE ALFABETICO
Abejas africanizadas 96 Abejas antofóridas 7 1 9 Abejas atarrá 785 Abejas domésticas 96, 328, 640 Abejas euglosinas (cf. euglossinae) 734 Abejas jicote (d. xicote, trigona) 785 Abejas de miel 96 Abejas saqueadoras 786 Abejero Abejita chupadora (lasioglossum umbripenne) 746 Abejón culebra (eulissus chalybaeus) 735 Abejón estercolero Abejón de platanillo (chelobasis bicolor) 721 Abejón tigre 779 Abejorro (bombu�) 197, 298, 300, 642, 645, 650, 792 Abies 1 8 Ablepharus 427 Abracris flavolineata (osmilia flavolineata) 764 Acacia (cf. hormiga de acacia, acacia de las hormigas) 197, 570 Acacia ant (pseudomyrmex ferruginea) 776 Acacia collinsü 47 1 , 570, 640, 657, 767, 776, 778 Acacia cornigera 767, 776 Acacia dea1bata 700 Acacia decurrens 700 Acacia famesiana 450, 7 1 8 , 774 Acacia de las hormigas 321 Acajou (anacardÍum excelsum) 192 Acalypha 142, 651 , 659 Acalypha diversifolia 421 Acanthaceae 670 Acanthocereus pentagonus 255 Acanthocheilonema perstans 726 Acanthoscelides griseolus 326 Acanthoscelides griseolus pigrae 28 1 Acanthoscelides griseolus pigricola 281 Acanthoscelides griseolus zebrata 281 Acaro 604, 729, 755, 782 Acaro floral del colibrí 78 1 , 782 Acaulospora 345, 346, 347 Accipitridae (cf. aves) 516 Achiote 196 Achras zapota 279 Acnistus 486 Acosta, J. de, 1 Acraea 692 Acrididae 108 Acridoidea 787 Acridoides 663 Acrocinus longimanus 690 Acrocomia mexicana 186 Acrocomia vinífera 186, 1 87, 1 97, 260, 276 Acromyrmex 85, 70 1, 774 Acrostichum 317 Acrostichum aureum 1 88, 276, 277 Acrostichum danaefolium 188 Actenotes 732 Actinote 69 1 , 692 Actinote leucornelas 69 1 Actinostachys 3 1 9
Actitis macularis 563 Acyphoderes sexualis 767 Adelia triloba 141 Adelpha 670 Adelphicos 412 Adiantum 3 1 7 Adiantum concinnum 1 89, 190, 3 1 8 Adiantum philipense 3 1 6 Aechmea magdalenae 199 Aedes 741 Aedes taeniorhynchus 741 Aellopos 632, 658 Aellopos clavipes 693 Aellopos fadus 692, 693 Afido verde del melocotón 106 Agalychnis 358, 362 Agalychnis callidryas 379 Agalychnis saltator 380 Agaonidae 648, 709, 710 Agave 197 Agelaius phoeniceus 556 Agoraea 224 Agutí (dasyprocta punctata) 477 Agutí paca 270, 302, 477 Agraulis vanillae 270, 302 Agrias 667 Agricultura (cf. agrosistemas como sitios de investigación) 74 Agricultura información general 67, 74 Agricultura de roza y quema 71 Agricu!. info gra!. geografía 68 Agricu!. info gral. historia 67 Agricul. info gra!. lista de especies 9 1 Agricu!. info gral. pequeñas fincas 70 Agricu!. info gra!. plantaciones 72 Agricu!. info gral. sabanas y pastizales 73 Agrilus xanthonotus 693, 732 Agrius cingulatus 266 Agrotis 93 . Aguacero de los cafetaleros (d. clima) 35, 44 Aix sponsa 565 Airoaceae 345 Ajillo 210 Ají 210 Ajo 210 Akodon 498 Alambre helecho (cf. pteridium aquilinum) 311 Alambron helecho (d. pteridium aquilinum) 311 Albizzia caribaea 148 Albizzia lebbeck 788 Alcaloides 270, 274, 305 Alcaloides pirolisidínicos 667 Alcatraz (pelecanus occidentalis) 605 Alchomea 597 Alchornea costaricensis 142 Alchomea latifolia 146 Alcornoque (mora megistosperma) 283 Alder (jaúl, alnus) 1 9 1 , 192 Aleuritopteris 3 1 8 Alfari 498 Alfaroa costaricensis 190, 1 9 1 Alfaroa guanacastensis 191
Alfaro, A., 3 Algodón 93 Alibertia 645 Alibertia edulis 452, 470, 483, 491 , 5 1 0, 65 1 Alientos (d. adiantum concinnum) 1 90 Allamanda 579 Alma de vaca (rhinophrynus dorsalis) 424 Alnicola 1 9 1 Alnus 1 8, 644 Alnus acuminata 1 9 1 , 192 Alouatta palliata 439, 441, 462, 463, 47 1 Alseis blackiana 421 Alsophila 229 Alsophila salvinü 229 Alternaria solani 70, 1 04 Altica 303 Alticini (cf. chrysomelidae) 303 Altinote 683 Altitud, efectO en el clima 35,45 Amadon, D, 58O, 588 Amaranthaceae 345, 670 AmaryIlidaceae 782 Amazilia amabilis 253 Amazilia decora 253 Amazilia rutila 253 Amazilia tzacatl 253 Amazona 244, 35 1 Amblycerus 222 Amblycerus centralis 473 Amblylornma crassum 421 Amblylornma dissimile 424 Amblylornma humerlae 421 Amblylornma sabanerae 421, 422, 424 Ameiva 265, 365, 379, 386, 649, 780 Ameiva ameiva 366, 381 Ameiva festiva 365, 380, 382 Ameiva lept�hrys 365, 382 Ameiva quadrilineata 365, 381, 382 Amei'\18 undulata 381, 382, 383, 399, 405 Ampel�hilus meridionalis 727 Ampe10philus olivaceus 727 Ampe1�hilus truncatus 727 Amphicyon 24, 192, 208 Amphimoea wa1keri 658 Amplyterus 658 Anacardiaceae 65, 83, 97, 1 92, 297, 298, 3 14, 648, 670 Anacardium excelsum 136, 1 92, 443, 451 Anacardium occidentale 192 Anaea 667, 746 Ananas comosus 103 Anartia 247, 695 Anartia fatima 247, 270, 694, 695 Anartia jat�he 270, 695 Anastrepha 85, 98 Anatidae 565 Anaxagorea costaricensis 135, 141 Anchiterium 24 Ancistrocercus inficitus 774 Ancyloscelis gigas 241 Andarríos maculado (actitis macularis) 555 Andira 452, 641 Andira inerrnis 1 24, 135, 153, 256, 443, 462 464, 64 1 , 646, 720, 792
803
INDICE Andrenosoma 732. 7f:1}. 77 1 Andrenosoma boyardi 770 Andrews. e.e.. 750 Andrews. Ro Mo. 4 1 3 Anemia 3 14 Anemia phyllitidis 3 1 8 Anemia tonnentosa 3 1 8
Anfibios (efo reptiles y anfibios) 355. 372 Anguidae 364
Anguria 193. 194. 646. 664. 744 Anguria paehyphylla 193 Anguria warscewiczii 1 93 Anhingidae 515
Anidaje comunal (cfo aves) 51 5 Anhinga
Anisillo Annalto 196 Annonaceae (sapranthus palanga) Annona Annona holoserieea 323 Annona pwpurea 323. 450 Annona retieulata 323. 471 Anole (norops polylepis) 413
Anolis (efo norops) 364. 413, 599, 7 1 5 759, 770, 788
Anolis eupreus (cfo norops eupreus) 4 1 4 Anolis dollfusianus 405
Anolis l�urinus 437 Anolis polylepis 4 1 3 Anolis sericeus 414 Anonnaceae 297 Anopheles 641 Anopheles albimanus 741
Anotheea spinosa 358 Ant acacia beetle767 Ant lion (efo mynneleon) 755 Ateleia hebert-smithii 641
Anthodiseus 134. 135. 1 5 1 , 210, 226 Anthonomus (eureulionidae) 258
Anthonomus sallei 2 1 1 Anthophorid bees 7 1 9
Anthophoridae 2 1 8, 266 Anthrax analis f:l}6 Anthrax gideon 695. 696, 780 Anthuriurn 336, 647
Antidaphne 296 Antidaphne viseoidea 297 Anini 637 Apaturinae 670 Apeiba m�branaeea 473 Aphanotrieeus eapitalis 521 Aphelandra 609 Apicultura 96
Aramidae 5 1 8 Araneidae 759 Araneus 760 Araña de oro 759 Aratinga canirularias 248, 560 Aratus pisonii 279 Araucaria heterophylla 155 Arboles de corteza verde 268 Arboreal termite 757 Archaehippus 24 Arehirnandrita 707 Arctiidae 224. 248 Ardeidae 576
Ardilla (seiurus granatensis) 503
Ardilla ehiza (seiurus granatensis) 503
Ardilla roja (seiurus granatensis) 503 Ardira 154 Ardisia cuneri 135 Ardisia revoluta 1 29, 133, 483, 574, 697 Areseus 721 , 723, 724 Aretes 2 1 4
Argiope 760 Agryroides 761
Argyroides elevatus 761 Aristolochiaeeae 668
Arlequín (acrocinus logimanus) 690 Annadillo (dasypus novemcinctus) 479
Anny ant butterfly (melinaea lilis imitata) 750 Anny ants (eeiton, melinaea, eciton burchelli, honnigas arrieras 729 Amold, K. Ao, 612 Arribadas 366, 408 Arroz con pollo 196 Arroz 70, 106, 108 Artibeus 225, 440, 452 Artibeus jarnaicensis 272, 386, 443, 446, 448, 463. 464 Artibeus literatus 446
Aves sistemas sociales de las 534
Aves zoogeografía 520 Avicennia germinans 1 46, 149, 150, 292 Avicennia nitida 566
Avifauna 5 1 5 Avifauna, composición y afinidades d e la 5 1 8
Avifauna, patrones estacionales e n la 530 Avispa carpintera (xylocopa) 791
Avispa colémbola (microstigrnus comes) 753 Avispa escarabajo 780
Avispa mantíspida (clirnaciella brunnea) 724 Avispita �el higo (agaonidae) 709
Azolla 3 1 7
Azteca 222, 278, 508, 640, 649, 701 , 703,
704, 705, 759 Azteca hormigas 703 Azteca ehariflex 703 Baba (caiman crocodilus) 392 Babilla (caiman crocodilus) 392 Bactris gasipaes lOO, 140, 344 Bactris longiseta 1 4 1 Bactris rninor 147 Bagassa guianensis 690 Bahuinia ungulata 64 1
Baird's tapir (tapirus bairdii) 509 Baker, R. Ho, 298
Ascalapha odorata 632, 633, 699 Asealaphidae 633
Banana 70, 76, 78 Bananaquit (coereba flaveola) 578
Artiodactyla 24, 25 Artocarpus incisa 690 Artocarpus integrifila 690 Arundo donax 251
Ascia monuste 270, 666, 674 Aselepiadacae 666 Ascxlepiadaeeae 194. 269 Aselepias curassavica 194, 195, 247, 270,
666, 669, 765 Aselepias incamata 195
Apis mellifera 96, 241 . 640 Apocynaeeae 1 5 1 , 154, 3 3 1 , 496, 658, 669, 7 17, 779 Apodanthes 298
Aspidospenna megalocarpon 135, 643 Aspleniurn 3 15, 320 Aspleniurn radican s 3 16 Assassin bug (apiomerus pictipes) 696
Aspergillus 96 Asphondylia enterolobii 245
Apoiea 633 Ara ambigua 558
Asterogyne martiana 1 4 1 Astragalus 1 8
Aratiaceae (didyrnopanaz pittierri) 1 46, 1 50, 1 5 1 , 297, 597, 648, 7 1 4
Ateleia herbert-smithii 560 Ateles belzébuth 466
804
Aves ecosistemas costarricenses 537 Aves percheras 535
Balantiopteryx plicata 445 Bala (paraponera elavata) 766
Aselepias syriaca 195 Aselepias verticillata 195 Asesino de abejas 699 Asilidae 732 Asociaciones micorrizicas 286 Aspasia 734
Ara maeao 558 Araceae 150, 1 5 1 . 658
Ana cephalotes 701 , 702 Aulacomynehus prasinus 236 Autorneris 638 Automolus rubiginosus 525 Aves 5 1 5 Aves comunidades 525
Artibeus phaeotis 446 Artibeus watsoni 446
Apidae (efo apis, bombus, euglossinae, trigona) 96, 234, 289, 300 Apiomerinae 696 Apiomerus 697. 698 Apiomerus erassipes 699 Apiomerus flaviventris 698, 699 Apiomerus nigrolobus 699 Apiomerus pictipes 696, 698; 699
Ateles geoffroyi 205. 441 . 465. 466. 474 Ateles paniscus 465 Atelopus 358, 362 Athyriurn 3 15 Ana 85, 258, 701, 7m
Astrocaryum alatum 1 4 1 Astroniuw graveolens 133
Balanoforina 298 Balli, A., 6 Balsa 284 Baltimora recta 697
Banano (musa) 70, 76, 78, 154, 170 Bandadas de las aves costarricenses 536 Banded anteater (tamandua mexicana) 507 Bandera española 246, 247, 290, 291 Banisteriopsis 205 Barbecho 7 1 , 72
Barbosella geminata 292 Barred antshrike (tharnnophilus doliatus) 6 1 8 Basilenterus 536, 6 1 2 Basileutorus 628 Basiliscus basiliseus 364, 384 Basiliscus galeritus 385
Basiliscus plurnifrons 385 Basiliscus vitatus 385
Basilisk (basiliscus basiliscus) 384 Basiloxylon excelsurn 136
Bassaricyon sumichrasti 444 Batamba (cf. swallenochloa) 333
Batarrá de barras (thamnophilus doliatus) 6 1 8 Batocarpus 1 3 4
Battus 668 Bawa, K. �., 267, 341
Bauhinia 645 Bauhinia pauletia 443, 446
INDlCE
Bauhinia ungulata 443 Bdallophyton arnericanurn 298, 3 1 4 Beach moming glory (ipomea pes-caprae) 264, 280 Blle fly (anthrax gideon) 695 Beetle wasp (pterombrus piceus) 780 Begonia estrellensis 146 Begoniaceae 149 Beilschmiedia 614 Bejuco de cuatro filos 231 Bejuco de pan (dalechampia scandens) 233, 249 Bejuquilla (imantodes cenchoa) 406 Bejuquillo (oxibelis aeneus) 4 1 5 Belostomatidae 633 Bemisia 1 17, 133 Béquer (boa constrictor) 385 Berbesina oerstediana 236, 252 Berenjena de monte 327 Berenjena de pasto 327 Bertholletia excelsa 27 1 Betulaceae (alnus acuminata) 1 9 1 , 297, 644 Bicho espino (umbonia crassicomis) 787 Bignoniaceae 1 5 1 , 225, 23 1 , 275, 338, 42 1 , 486 Bijagua 252 Billia hippocastanum 145,161 Biolley, P., 4, 1 20, 136 Biología centrali-americana 3 Biología en Costa Rica, historia 1 , 1 1 Biología reproductiva de plantas (cf.polinización; 153 Bison 24 Bitácido (bittacus banksi)b 703 Biting midges (culicoides) 725 Bittacid (binacus banksi) 703 Bittacidae 703 Bittacus 703, 704 Bittacus banksi 703, 704 Bixa 266, 733, 741 Bixa orellana 1 96 Bixaceae 196 Blaberus 708, 709 Blaberus colosseus 707 Blaberus giganteus 706, 707, 708 Black fly 783 Black myotis (myotis nigricans) 491 Black witch (ascalapha odoratJl) 699 Blakea 1 96, 647, 733 Blakea anomala 1 96, 197 Blakea chlorantha 1 96, 197 Blakea gracilis 196, 197 Blakea grandiflora 196, 197 Blakea tuberculata 196, 197 Blastophaga 709, 7 1 0 Blattaria 706 Blechnaceae 3 16 Blechnum brownei 694 Blechnum 147 Blechnum buchtienii 3 15 Blechnum occidentale 3 1 8 Blefoneura 194 Bletia purpurea 286 Blind snake Blosyris xylia 632 Blue devils (haemagogus) 741 Boa (boa constrictor) 385, 453 Boa constrictor 355, 385 Boat-billed heron (cochlearius) 576 Bobito (terenotriccus erythrurus) 616 Bobo (eumomOla superciliosa) 588
Bobo de cej6n (eumcmota superciliosa) 588 Boca de vieja (posoqueria latifolia) 3 10, 326 Bocaracá 38.8 Boidae (cf. Boa constrictor) 385 Bolcbitis portoricensis 3 1 6 Bolen, E . G . , 565 Bolitoglossa 387 Bolitoglossa subpa1mata 387, 388 Bcmarea 782 Bcmbacaceae 215, 255, 284, 714, 770, 778 Bcmbacopsis 639, 645, 732 Bcmbacopsis quinatum 128, 133, 148, 197, 255, 560, 785 Bcmbillo (passiflora foetida) 301 Bcmbus 197, 298, 300, 642, 645, 792 Bcmbus ephippiatus 261, 330, 604, 646, 712, 713 Bcmbycillidae 5 19, 780 Boraginaceae (cordia alliodora) 222, 648, 666, 667, 668, 670, 714 Borriquita (jacquinia pungens) 284 Bosque deciduo (cf. estación seca; Guanacaste Palo Verde; Parque Nacional Santa Rosa; estacionalidad) 122 Bosque lluvioso (ef. wnas de vida tropicales) 122 Bosque nuboso (cf. Cerro de la Muerte, reserva bosque nuboso de Monteverde) 126 Bosque pluvial (cf. wnas de vida tropicales) 1 20, 122 Bothrops asper 388, 397 Bothrops atrox (cf. bothrops asper) 388 Bothrops godmani 436 Bothrops lateralis 389 Bothrops nigroviridis 389 Bothrops nummifer 389 Bothrops schlegelli 388, 389, 390, 657 BOlrychium 3 1 9 Boucher, D. H . , 67, SO , 103, 322, 338 Boulenger's hyla 406 Brachionidium 29 1 Brachionidium valerioi 291 Brachycrus 24 Brachygastra 772 Braconidae (cf. insectos parasíticos) 93, 751 B radbury, 1., 502, 5 1 3 Bradypus variegatus 449, 467 Brandon, c., 494 Brassavola 645 Brassavola nodosa 243, 286, 309 Brassicaceae 345 Brassolidae 108, 669, 755 Brassolinae 7 1 6 Brassolis isthmia 108 Bravaisia integerrima 142, 148 Brenes, A., 120 Brentid Beetle Brentus anchorago) 713 Brenthidae 7 13, 732 Bréntido (brentus anchorago) 7 1 3 Brentus anchorago 7 1 3 , 7 1 4, 715 Brcmelia 200, 538 Brcmelia karatas 197, 198, 199, 200, 669 Brcmelia pinquin 197, 198, 199, 202 Bcmeliaceae 149, 197, 200, 669, 716 Brosimun (moraceae) 203, 204, 644 Brosimun alicastrum 130, 133, 154, 268 443, 5 I l , 690, 755 Brosimun quianense 130 Brosimun paraense 690 Brosimun utile 134, 135, 203, 204, 65 1 Brown jay (cyanocorax morio) 584
Brown pelican (pelecanus occidentalis) 605 Bruchidae (=brúquido) (cf. depredación de semillas por pericos) 505, 760 Bruja negra (ascaIapha odorata) 699 Brunellia costaricensis 145 Bníquido (stator championi) 196, 28 1 , 309, 326, 497, 752 Bníquido stator limbatus 753 Bubulcus ibis 562 Bucconidae 59 1 , 759, 767 Buchón (pelecanus occidentalis) 605 Buc6nidos 599 Bufo 358 Bufo fastidiosus 357 Bufo haematiticus 390 Bufo marinus 362, 363, 390, 410, 419 Bufo typhonius 417 Bufonidae 390 Buhito pardo (caligo memnon) 715 Buhito (cf. brassolidae, satyridae) 108, 669, 755 Bumblebee (bombus ephippiatus) 712 Bunchosia 206, 473, 48 1 Bungalotis 666 Bungarus 4 I l Buprestidae 643, 732 Bupréstido taladrador 693 Burhinus bistriatus 558 Burmanniaceae 286 Burseraceae 204, 297, 298, 648, 714, 770 Bursera 268, 785 Bursera permollis 130 Bursera simaruba 133, 1 42, 148, 204, 205, 297, 462, 473, 560, 639, 714 Bursera tomentosa 7 14 Bush katydid (orophus conspersus) 763 Buteo 520 Buteo magnirostris 563 Buteo nitidus 563, 564 Buteo platypterus 563, 572 Buteo swainsoni 572 Buthraupis 522 Butorides virescens 564 Byers, G. w., 705 Byrsonima chrysophylla 205 Byrsonima crassifolia 128, 155, 205, 206 Byttneria aculeata 496, 65 1 , 720 Cabassous centralis 693 Cacao 480 Cacho de venado (didymopanax) 68, 82, 140, 156 Cacicus uropygialis 235 Cactaceae 599 Caecilians 1 49, 255, 658 Caesalpinaceae 420, 404 Caesalpinia bonducella 246, 329, 700 Caesalpinia coriaria 221 Caesalpinia eriostachys 130 Caesalpinia pulcherrima 133, 792 Café Caimán 68, 87 Caiman crocodilus 365, 392, 365, 392, 393, 410 Caiman sclerops 392 Cairina hartlaubi 565 Cairina moschata 24 Cairina scutulata 565 Calathea 646, 733 Calathea insignis 206, 207, 208 Calathea quadraspica 206 Calathea similis 207
805
INDICE Calico 743 Calidris 555 Calidris alba 567 Calidris bairdii 568 Calidris mauri 568 Calidris melanotos 568 Calidris minuti.lla 568 Calidris pusilla 568 Caligo (ef. caligo memnon, buhito pardo, eream owl butterfly) 666, 667, 715, 740, 755 Caligo euriolochus 7 1 6 Caligo memnon 666, 667, 7 1 5 , 7 1 6 Calliandra 624, 645 Calliandra grandiflora 788 Calliandra portoricensis 792 Calliandra tapirorum 693 CaIlionima 657 Callionima falcifera 7 1 , 717 Callionima paree 7 1 7 Callionima inuus 7 1 7 Callistemon 624 Callithomia hezia 744 Calocarpum viride 145 Calocitta formosa 584 Calophyllum 135, 192 Calophyllum brasiliense 154 Calophyllum longifolium 463 Calophyllum maerophyllum 651 Caluromys derbianus 440 Calvert, P. and A., 5 Calyeophyllum eandidissimum 129, 133, 155, 7 1 4 Calynda bicuspis 7 1 8 Calyptrogyne sarapiquensis 1 4 1 Calzoncillo (passiflora foetida) 301 Cabomba 5 1 3 Camélidos 24 Campephilus guatemalensis 52 1 , 569 Camponotus 1 %, 244, 278, 3 13, 508, 509, 652, 697, 754, 777 Camponotus serieiventris 651 Camponotus substitus 263, 279 Campylocentrum 287 Campylorhynehus 571 Campylorhynehus brunneieapillus 570, 57 1 Campylorhynehus rufinueha 570 Campylorhynehus zonatus 571 Campylotems hemileucurus 782 Canavalia 130, 221, 640, 646 Canavalia maritima 22 1 , 264, 265, 792 Candela (piper) 306 Candelillos (piper) 306 Cane 108 Cangrejo arbóreo 279 Cangrejo de manglar 279 Canidae 470 Canis latrans 409, 444, 470 Cannaceae 721 Canthidium centralis 735 Canthon cyanellus sallaei 653 Caña 69, 70, 1 08, 1 1 0 Caña agria 224 Caña brava 251 Caoba 248, 334 Caobilla 209, 248, 264 Caponotus 476 Caprimulgidae 60 1 Capparidaceae 668 Capparis 647 Capparis odoratissima 133 Capparis pittieri 141
806
Capsicum 1 1 1 Caraeara plancos 572, 573 Carapa 651 Carapa guianensis i48, 154, 155, 209, 2 1 0 Carapa slateri 136, 1 4 1 Cardisoma crassum 1 89, 750 Cardisoma quanhumi 742 Carena caretta 365, 395 Caribbean Conservation Corporation (CCq 7 Cariea 645 Cariea papaya 98, 99, 1 54, 267, 268, 345, 361 Carieaeeae 98, 267, 658 Cariniana 134, 272 Cariniana pyriformis 135 Carludovica palmata 227, 243 Carne de ganado para exportación 78 Carnívoros 477 CaroIlia 307, 323, 447, 486 CaroIlia castanea 470 CaroIlia perspicillata 439, 447, 463, 470 471 CaroIlia submfa 470 Carollineae 447 Carpenter bee (xylocopa gualanensis) 791 Carpintera (lepidochelys olivaeea) 407 Carpintero (campephilus guatemalensis) 569 Carpintero pico de plata (campephilus guatemalensis) 569 Carroll, C. R. , 85, 703, 766 Carr, A. F. , 7 Caryedas brasiliensis 497 Caryobruchus buscki 187 Caryocar 134, 2 10, 226 Caryocar brasiliensis 690 Caryocar costaricense 135, 136, 192, 210 Caryocar nuciferum 210 Caryocaraceae (caryocar costaricense) 210, 669, 677 Caryophyllaceae 345 Cascabel 398 Casearia 298, 529, 614, 651, 668 Casearia arguta 129, 133 Casearia corymbosa 154, 210, 7 14, 722 Cassa"a (cf. manihot, yuca) 67, 1 1 , 1 13, 1 1 8 Cassia 329, 640 , 646,733 Cassia biflora 212, 213, 214, 646, 697, 7 1 8 Cassia fistula 700 Cassia fmticosa 669 Cassia grandis 450 Cassia leptocarpa 213 Cassia obtusifolia 213 Cassia occidentalis 669 Cassipourea elliptiea 141 Cassitha 299 Castilla elastica 130, 142, 155, 690 Castilleja 299 Castillo Muñoz, R., 47 Catagramma bugaba 59 1 Catasetum 287, 292, 734 Catasetum maculatum 289, 647 Catasetum viridiflavum 293 Catasticta 298 Catasticta eerberus 668 Catastieta fisa 7 1 9 Catasticta teuti.lla 719 Catclaw 275 Cathartes burrovianus 572 Cathartes aura 409, 572 Cathartidae 5 1 8 Catharus frantzii 522
Catharus gracilirostris 522, 627, 628 Catocala 700 Catonephelle 667 Catonephelle nyetimus 234 Cattle egret (bubulcus ibis) 562, 570 Cattleya 293 Cattleya aurantiaca 289 Cattleya patinii 289 Cattleya skinneri 289 Catyrginis 668 Caucel (felis wiedii) 485 Caudatum 3 1 2 Caulote 249 Cautethia spuria 632, 645 Cautethia yueatana 632 Cautethis spuri¡¡ 658 Cavanillesia platanifolia 7 1 4 Cavendishia 604 Cavendishia smithii hoer 782 Caviomorpha 477 Cayaponia attenuata 2 1 4 Cayaponia raeemosa 214 Cayrnan (crocodilus) 392 Cazadora (vermivora peregrina) 624 Cazadora amarilla (dendroica petechia) 587 Cazadora de Tennesee (vermivora peregrina) 624 Cazadorcita (coereba flaveola) 578, 587 Cebidae 472 Cebus capucinus 205, 3 3 1 , 351, 441, 472 Cecropia 472, 286, 341, 463, 47 1 , 537, 579, 614, 640, 644, 703 , 704 Cecropia ants (alleca) 703 Cecropia obtusifolia 142, 659 Cecropia peltata 130, 649, 745 Cecropia polyphlebia 142, 236 Cedrela odorata 560 Ceiba 136, 502, 5 1 0, 639, 647 Ceiba aeuminata 215 Ceiba pentandra (ceiba, ceibo) 136, 148, 155, 224, 216, 217, 47 1 , 73, 770 Celaenorrhinus 666 Celaenorrhinus fritz-gaertneri 666 Celeste común 754 Celeus loricatus 600 Celtis 670 Cenízero 308 Cenozoico 13, 23, 3 1 Centris 328 Centris aethyctera 7 19, 720 Centris fuscata 7 1 9 Centris heithausü 720 Centro Agronómico Tropical de Investigacion (CATIE) 7 Centro Científico Tropical (TSC) 7 Centro de Ciencias Marinas 8 Centrolene geckoideum 393 Centrolenella 359 Centrolenella colymbiphyllum 394 Centrolenella fleischmanni 393, 394 Centrolenella valerioi 394 Centrolenidae 393 Centropogon 781 Centropogon talamancensis 604, 782 Centropogon valerii 604, 605, 782 Centrosema 640, 646, 733 Cephaelis 597, 744 Cephaloleia 637, 649, 721 , 724 Cephaloleia consanguinea 722, 723, 724 Cephaloleia instabilis 722 Cephaloleia neglecta 722, 724
INDlCE Cephaloleia nigripicta 722
Choloepus hoffmani 449
Cephaloleia puncticollis 722, 724 Cephaloleia vicina 722, 724 Cerambycidae 642, 732 Ceratitis 98, 1 14 Ceratomia igualana 658 Ceratophyllum 5 1 3
Chloranthaceae 298 Chloroceryle aenea 575 Chloroceryle amazona 576 Chloroceryle americana 575 Chloroceryle inda 575 Chlorophanes spiza 270
Ceratopogonidae 642 Ceratopus 7 1 2
Chlorophora 5 8 1 Chlorophora tinctoria 47 1 , 64'4, 690
Ceryle torquata 576 Cestrum 727
Chloropidae 108 Chlorospingus 536, 6 1 2
Chacón, L. R., 5 Chaetura 586
Chlorospingus opthalmicus 236 Chlorospingus pileatus 236
Chalcidae (cf. hospederos específicos) 93, 751 Chalcolepidius 732 Chamaedorea 148, 342 Chamaedorea exorrruza 142 Chamaepetes unicolor 236
Chocolate (cf. cacao) 82 Chocuaco (butorides virescens) 564, 576 Cholus cinctus 224, 225 Chomelia spinosa 129, 1 33, 197 452, 693, 701 Chondrorhyncha aromática 289
Cocobola 232 Cocobolo 232 Cocochita 579 Cocodrilos 366, 367
Chancho de monte 4, 485 Chapman, J. A., 506
Chordeiles minor 602 Choreja 239
Cocoloba caracasana 574, 703, 704 Cocoloba floribunda 648
Chapulin gigante (tropidacris cristata) 787 Chapulin de raya amarilla (osmilia
Chorisia speciosa 690 Chotacabras campestre (nyctidromus
Coconut 86 Cocos nucifera (cf. alouatta palliata)
flavolineata) 764 Chapulín oroverde (dryrnophilacris
albicollis) 601 Chrotopterus 5 1 3
86, 137, 154, 219, 220, 221 , 346 Cocotero 86
bimacolata) 727 Chara 299 Charaxes 746 Charaxinae 670 Chaunochiton 134 Chaunochiton kappleri 135, 155 Chayote 1 1 1 , 1 27 Cheirispa dorsata 724
Chrotopterus auritus 446 Chryptotis 440
Cocytius 658 Coen, F., 3 1 Coendou mexicanum 44 1 , 474, 475 Coendou rothschildi 386 Coenipita bibirix 245
Chelidoptera tenebrosa 59 1 , 599 Cheliomyrmex 662 Chelobasis 72 1 , 723, 724 Chelobasis bicolor 721 , 722
Chryptostylis 289 Chrysemys 366 Chrysiridia madagascariensis 790 Chrysobalanus icaco 137 Chrysobothris 732 Chrysochlamys 1 35
Cnemidaria 228, 229, 230
Cnemidophorus (cf. macroteüd !izards) 379, 380, 386, 398
Cnemidophorus deppei 3 8 1 , 3 82, 383 Cnidoscolus urens 197, 693, 70 1 Coatí 492 Cóbano 248 Coccidae 222 Cochlearius cochlearius 576, 577 Cochlidium 3 1 8 Cochlospermaceae 217 Cocinera 694
Cockroach of the divine face (blaberus giganteus) 706 Coco 86, 2 1 9
Coereba flaveola 578 Coerebidae 270, 578 Coffea arabica 87, 88, 89, 103, 1 04, l OS
Chelobasis perplexa 253, 723, 724 Chelonia 394, 395
Chrysomelidae 253, 329, 721 Chrysomelinus 240 Chryosophila albida 148 Chryosophila 148 Chunk-headed snake (imantodes cenchoa) 406, 407
Chelonia agazzisü 365 Chelonia depressa 395
Chupadora (lasioglossum umbripenne) 746 Churristate (ipomea pes-caprae) 264, 265
Chelonia mydas 365, 394, 395 Chelydra serpentina 365
Chusquea 1 46, 627 Chusquea tonduzii 333, 334
Colibrí garganta de fuego 604 Colibrí thalassinus 604 , 782
Chelydridae 365 Chemsak, J, A., 690
Cibotium 228 Cicindelidae 695, 738
Chenopodiaceae 345 Cherenga 477
Cinco negritos 269
Colipato verde (urania fulgens) 790 Coloradillas 736 Colwell, R. K., 781 Colonia colonus 623 Columba palumbus 6 1 9 Columnea 782
Cherrie, G. K., 4 Chesnut-collared swift 586 Chestnut-headed oropendola 625 Chestnut-mandibled toucan 613 Chicharra 738 Chicle tree 279 Chiggers (eutrombicula) 736 Chile muelo 239; 255 Chiles (capsicum) 1 1 1 Chinche (bemiptera) 329, 345, 747, 759 Chinche de agua (limnocoris insolaris) 747 Chinche asesino (apiomerus pictipes 696 Chinche harinoso (pseudococcidae) 703 Chiquizá (eolaema meriana) 733
Cinta blanca 692 Cirsium 612, 1 47, 604
Cirsium subcoriaceum 7 1 3 Cirujano (jacana spinosa) 595
Cissus 646 Cissus rhombifolia 444 Citharexylum macradenium 145 Citheronia 298 Citrus 773, 785, 58 1 , 765, 787 Clarisia 204 Clave para especies de oryzomys 49 Clay-colored robin 621 Clelia clelia 397 Cleogonos 641 Cleptoparásitos 761
Chiquizá de montaña (bombus ephippiatus) 7 1 2
Cleptoparasitismo 590
Chiras 197, 200 Chironectes 384
Climaciella brunnea 724-725 Clima 3 5
Chironectes minimus 440 Chiropterotriton 3 87 Chiroxiphia linearis 574 Chirravaca 281
Chisa 503
Chisbalas 379, 380, 384, 386, 400
Clethraceae 297
Climax 149, 2 i5 Clitocybe3 00
Clitoria arborescens 473 Club m06ses (lycopodium) 273 Clusia 234, 597, 605 Clusia alata 1 46, 148, 237
Coffee 87 Cojones de toro (polybia occidentalis, paper
WIJSp) 774 Cola de ratón (quichuana angustiventris) 78 1 Colas de golondrina 667, 66 8 Coleoptera 274
Colibrí (cf. polinización por colibríes) 302, 605
Collared peccary 5 1 0
Collembola wasp (microstigmus comes) 753 Colletidae 301 , 328, 344 Colletotrichum 8 1 , 86 Collins, C. T., 586 Combretaceae 769 Combretum 624, 625 Combretum farinoso 769 Comecomizuelo (pelidnota punctulata) 767 Comején (masutitermes) 757 Comemaíz (zonotrichia capensis) 628 Common calico 743 Common maindenhair 3 14 Common tody-flycatcher 619 Compositae 648, 667, 669, 670, 7 1 3, 727 Conejo (sylvilagus floridanus) 506 Congo 462 CONIcrr (Consejo Nacional de Investigación) 8, 24 Coniophanes 421 Conocarpus erecta 130, 133, 137, 276, 277 Conophis lineatus 397, 398, 563
807
INDICE
Conopholis panamensis 299, 300
Crotalaria pumila 725
Cynodon nlernfuensis 259
Conopias parva 622 Conostegia 146 Conotrachelus 212 Conservaci6n de las Tortugas 367 Contopus 623, 1 5 1 , 264, 265, 299, 725 Cooper, J., 120
Crotalaria retusa 792 Crotalidae 388, 398
Cynomoriaceae 298 Cyperacae 669
Crotalus durissus 398 Croton 1 29, 133, 145 Croton schiedeanus 142 Crotophaga ani 581, 582
Copris lugubris 653 Copturus montezumae 732
Crotopha major5 81 Crotophaga sulcirostris 5 81 , 582
Cyperaceae 345 Cypseloides 586 Cypseloides cherriei 586 Cypseloides cryptus 586 Cypseloides rutilus 586 Cypseloidinae 586
Coragyps atratus Coral 38
Cruciferae 668 Crump, M. L., 401
Coral (micrurus nigrocinctus) 4 1 1 Cordia 384, 666, 670 Cordia alba 646, 703, 704, 705
Crythorhynchinae 274, 290 Cryptorhynchus 98
Cordia alliodora 140, 142, 222, 223, 703 Cordia curassavica 714 Cordia inermis 697, 7 1 4 Cordia panamensis 646 Cordia pringlei 792 Comaceae 297 Comelius, S. E., 407 Comizuelo (acacia) 767 Comizuelo (megasoma elephas) 749
Crypturellus boucardi 583, 584 Crypturellus cinnamomeus 583, 584 Crypturellus soui 543 Crysobalanaceae 153 Crysomelidae 637 Cryosophila albida 227 Crysophila guagara 136, 227, 228, 753 Ctenosaura 384, 386 Ctenosaura similis 309, 364, 399, 563
Dacnis cayana 270 Dacrydium taxoides 295 Dalbergia retusa 232, 646, 720, 792 Dalechampia 23 1 , 743 Dalechampia dioscoreifolia 233 Dalechampia friedrichsthaü 233 Dalechampia heteromorpha 233, 743 Dalechampia scandens 233, 234, 743 Dalechampia spathulata 233 Dalechampia tiligfolia 233, 743 Daly, H. V., 791 Danaidae 668 Danaus plexippus 638 Danta (tapirus bairdii) 45 1 , 509
Coronidia orithea 632 Correlimo 567
Ctenosaur 399 Ctenuchidae 632 Cuaca (cochlearius cochlearius) 576
Correlimos occidental 568 Corsiaceae 286
Cuajipalo 392 Cuatro filos (cydista diversifolia) 231
Danto (tapirus bairdii) 45 1 , 509 Daphnopsis americana 1 45 Dasyprocta 351 Dasyprocta puntacta 258, 440, 447
Cortés 338 Corteza (tabebuia ochracea) 388 Corteza amarilla (tabebuia ochracea) 388 Corydalis 634
Cuba 790 Cucaracha (blaberus giganteus) 706
Dasypus novemcinctus 429 Davilla kunthii 1 5 1
Cucurbitaceae 193, 214, 646, 744 Cucurbita 792, 793, 808
D e Abate, J . , 8 Deamia testudo 309
Corynaea 298 Corytophanes cristatus 364, 4 1 5
Cuiejo (nyctidromus albicollis) 601, 609 Culantro cimarr6n (hypericum) 259
Defoliadores 650 Deinocerites 742
Cosmopolites sordidus 78 Costa Rican dusky rice rat 497
Culcita 228, 229 Culcita coniifolia 229
Delias 298 Delonix regia 765, 769
Costaceae 224, 67 1 , 721 Costus 609, 733, 766
Culebra gusano (cf. leptotyphlops) 4 1 1 Culebra del mar (pelarnis platurus) 416
Deltochilum lobipes 653 Dendrobates 417, 433
Costus comosus 651 Costus laevis 224, 225 Costus malhortieanus 225 Costus pulveruentus 225 Costus villosissimus 651 Costus woodsonii 225 Cotton tree 217 Cottontail rabbit 506 Couratari 134, 272 Coyol 1 86
Culex 741 Culex nigripalpus 741 Culex quinquefasciatus 741 Culicoides 642, 650, 725, 726 Culicoides furens 726 Culo de vaca (trigona fulviventris) 785 Cuniculus paca 439 Cuphea 782 Curatella americana 128, 205, 221 Curculionidae 327, 329, 7 1 3, 732
Dendrobates auratus 359, 361 , 40 1 Dendrobates granuliferus 4 0 1 , 402 Dendrobates pumilio 359, 361, 401 , 402 Dendrobatidae 401 Dendrocinc1a merula 558 Dendrocolaptidae 5 1 9 Dendrocygna autumnalis 565 Dendroica petechia 587 Dendropanax arooreus 1 4 1 , 146 Delldropanax gonotopodus 146
Coyote (canis latrans) 44, 470 Cracidae 5 1 8, 581
Curculi6nidos 35 1 Curcubitaceae 667
Dendrophidion 421 Dendrophthora 296
Cranichis 287 Crataeva tapia 136
Cuscutaceae 299 Cusuco (dasypus novemcinctus) 479
Crax rubra 5 15, 580, 581 Cream owl butterfly (Caligo memnon) 7 1 5
Cuvieronius 25 Cuyeo (nyctidromus albicollis) 601
Dendrophthora ambigua 297 Dendrophthora costaricensis 297, 7 1 9 Dendrophthora squarnigera 297 Dennstaedtia 3 1 6
Creeping water bug (limnocoris insularis) 747 Crematogaster 1 96, 244, 278, 395 508, 552, 694, 70, 723, 777 Crematogaster brevispinosa 705 Crematogaster limata palans 263 Crematosperma 134, 622 Crepidophryne epioticus 357
Cyanocompsa cyanoides 224 Cyanocorax 584 Cyanocorax morio 584 Cyathea 229, 3 1 5, 3 1 8
Dennochelys 394, 395 Dermochelys coriacea 365 Dennophis mexicanus 404, 405, 406 Dermophis parviceps 404, 405
Cyathea multiflora 229 Cyathea holdridgeana 229, 230
Desmodium 686 Desmodus rotundus 439, 446, 448, 480
Cyatheaceae 228 Cyeads 352
DeVries, P. l, 352, 666, 7 15, 719, 736, 743, 744, 745, 754, 765, 768
Cycadaceae 352 Cyclanthus bipartatus 721 Cyclocephala 337 Cyclopes didactylus 449, 475, 476, 509 Cycnoches 303, 305, 306, 742
Diabrotica balteata 93 Diabrotica 97,93 Diabrotica viridula 8 1 , 93 Diaemus youngü 447
Crescentia 47 1, 486 Crescentia alata 128, 1 98, 225, 226, 243, 309, 443, 450 Crescentia cujete 225 Crinum erubescens 1 89, 642, 650 Cript6gamas vasculares (cf. pteridofitas) 31 4
Cydista aequinoctialis 247
Crisomélidos hispinos 722 Crocodylus acutus 365, 367, 368
Cydista diversifolia 23 1 , 232 Cydista heterophylla 720
Dialyanthera otoba 141 Dialictus 746 Diatraea 93, 108, 109,108 Diatraea guatemalella 108
Crotalaria 640 Crotalaria incana 725
Cylopsis 671 Cymbilaimus lineatus 557, 618
Diatraea lineolata 93 Diatraea tabemella 108
808
INDICE
Ectatornma 652, 694, 744 Ectatornma ruidum 1 96, 225, 65 1 , 765, 789 Ectatomma tuberculatum 196, 225, 651
Equus 24
Erebus odora 700
Dichotomius carolinus 498, 653, 726, 727 Dichotomius coloniun 653
Ectecephala tripunctata 108 Ectophylla alba 447 Edrentata 449 Edwards, E. P., 60 1
Dichotomius centralis 653 Dichotomius yucatanus 653, 735
Egretta thula 562 Ehretiaceae 222
Erethiwntidae (cf. puercoespín) 474 Eretmoche1ys 394
Dicksoniaceae 228, 320, 336 Dicksonia 228, 229, 230, 3 1 5
Eichhornia azurea 239, 240 Eichhornia crassipes 239, 240, 5 13, 521 Eichhomia costaricana 239 Eichhomia heterosperma 239
Diaphania 194 Dicaeidae 297 Diceratherium 24, 26 Dichaea 293 Dichaea muricata 294
Didelphis 386, 429 Didelphis marsupialis 429, 440, 482 Didelphis Virginiana 440, 482 Didyrnopanax 622
Eira barbara 444, 478, 483
Eisenberg ,
J. F., 465
Equus fratemus 450
Erebinae 700 Erechtites hieracifolia 1 42, 158 Eremotherium rusconi 24 Erethiwn dorsatum 474
Eretmochelys imbricata 365 Ergaticus 628 Ericaceae 3
Ericacia 538 Erinnyis 633 Erinnyis ello 657
Didyrnopanax pittieri 146, 235, 236, 237 Dieffenbachia 237
Elaeis guineensis 75
Erinnyis yucatana 657
Elaenia flavogaster 597
Eriophora 760
Dieffenbachia longispatha 238
Elaeocarpaceae 486
Eriosorus 3 1 8, 3 1 9
Digitaria decumbens 259
Elanoides 589
Ermitaño colilargo (phaethornis
Diglossa plumbea 604
Elaphoglossum 242, 258, 33 1 , 335, 336 3 1 5,
superciliosus) 608
Dilleniaceae 1 5 1 , 205, 648
3 19, 320
Emst, C. H., 42 1 , 422
Dios-te-dé (ramphastos swainsonii) 6 1 3
Eleutherodactylus 356, 359, 360, 372, 375,
Erwinia carotovora 1 06
Diphasiastrum 275, 3 1 8, 3 1 9
376, 421 , 437
Erysiphe 8 1 , 97, 98
Diphylla . ecaudata 447
Eleutherodactylus bransfordii 403, 404
Erythrina 90, 268, 279, 624
Diplanthera 5 1 3
Eleutherodactylus diastema 404
Erythrina cocl¡leata 1 42
Diplazium 3 1 9
Eleutherodactylus podiciferus 404
Erythrina lanceo1ata 1 36
Diploglossus monotropis 364
Elleanthus 293, 294
Erythrina leonotis 578
Dipodomys 489
Elodea 5 1 3
Erythrina poeppigiana 625
Dipsas 4 1 2
Elythranthe albida 297
Erythrobalanus 321
Diptera 3 1 3
Emballonuridae 445
Erythrodes 287
Dipteryx 154, 493
Emberiwides herbicola 522, 530
Erythrolamprus 4 1 2
Dipteryx panamensis 139, 1 4 1 , 463 , 645, 646
Emydidae 365, 367
Dirphia 638
Empidonax 6 1 8
Erythroxilon havanense 1 3 3 , 693 Escarabajito de guarumo (scolytodes atratus
Dispersores de semillas 45 1
Empoasca 8 1
panamensis) 783
Distribución 521
Enallagma batifolia 651
Escarabajo (= coleoptera) (cf. polinización
Distribución altitudinal de aves (cf. lista de
Encephalartos caffer 353
por escarabajos) 274
especies de aves) 470,549
Enchenopa binotata 789
Escarabajo pulga (cf. chrysomelidae)
Enchophora sanguinea 599
303 , 329
Encino 3 2 1
Eschweilera 271 , 272
Dixon, J. R., 392 Dolichoderinae 703 Dominancia y diversidad 15:Dormitator latifrons 578 Dracula 292 Drosofílidas 306 Drosophila 394
Enfermedad de Panamá 77, 253
Escolítido 278, 783
Drymarchon corais 403
Enfermedad de sigatoka 78
Esfinge (cf. sphingidae) 329, 632, 633, 778
Drymophilacris bimaculata 727, 728
Engelhardia 1 9 1
Espatulilla común (todirostrum cinereum)
Drymophilacris monterverdensis 727
Enterolobium cyclocarpum 129, 1 33, 244,
619
Drymophilacris nebulicola 727
245, 308, 450, 45 1 , 490, 5 1 0, 5 1 1 , 648, 770
Espavé (anacardium excelsum) 1 9 2
Drymys winteri 239
77 1 , 788
Espavel (anacardium excelsum) 1 9 2
Encyclia cordigera 243, 29 1 , 646
Escíncela (cf. scincidae) 35 1
Endomicorrizas 343
Escíncela parda (sphenomorphus cherriei)
Endogonaceae 345
427
Enfermedad negra 84
Escoba de bruja 84
Dryocopus lineatus 569
Enterolobium schomburgkii 245
Esperanza (orophus conspersus) 763
Dumb cane 237
Enterolobium timbouva 690
Espiguero variable (sporophi1a aurita) 6 1 5
Dung beetle 726
Entylia bactriana 789
Duranta repens 693
Enulius flavitorques 4 1 1
Estación seca 35, 45 Estacionalidad 35, 45 Estacionalidad en la entomofauna
Dussia macrophyllata 1 4 1 , 1 47
Enyo 633, 657
Dynamine 233, 234
Enyo gorgon 645
costarricense 635
Dynastinae 634, 668
Epidendrum 29 1 , 667
Estranguladores (cf. epífitas, ficus) 256, 384, 443
Dynastor darius 1 99
Epidendrum difforme 291
Dysdaemonia 638
Epidendrum exasperatum 286
Estratificación 1 49
Dysdercus 2 1 7, 639
Epidendrum falcatum 291
Estucurú (otus choliba) 603
Dysithamnus puncticeps 521
Epidendrum radicans
Eucalyptus 624
Dytiscidae 634
Epidendrum misserimum 29 1
Euchroma gigantea 599, 732
Eacles imperialis decoris 638
Epidendrum ibaguense
Eucometis penicillata 558
Ebenaceae 648
Epidendrum paniculatum 291
Eucroma (euchroma gigantea) 732
Ecdisonas 3 1 3
Epidendrum pseudepidendrum 29 1
Eueides aliphera 303
Eciton 442, 508, 639
Epidendrum radicans 290
Eufriesia (cf. eup1usia) 289, 646, 734
Eciton burchelli 453, 729, 730, 73 1 , 75 1 Eciton burchelli foreli 622
Epidendrum stamfordianum 7 1 6
Eugenes 298, 604, 605, 782
Epífitas 1 49
Eugenes fu1gens 63 1 , 7 1 3 , 782
Eciton burchelli parvispinum 622
Epiphile 667
Eugenia sa1amensis 1 29, 133
Eciton hamatum 730
Epiphyllurrr{j5 8
Eug10ssa 208, 289, 328, 5 8 1 , 646, 65 1 , 734
Ecitoninae 662
Equisetum bogotense 3 1 5
Eug10ssa hemichlora 651
Ecología comunal 1 52
Equisetum giganteum 3 1 5
Eug10ssa imperialis 224
809
INDICE Euglossa tridentata 651 Euglossinae 733 Euglossinas 645, 647 Euglossini 289, 733 Eulaema 1 97, 208, 2 1 3 , 646, 734 Eulaema bombifonIDs 734 Eulaema cingulata 208, 289 Eolaema meriana 65 1 , 733, 734 Eolaema seabrai 734 Eulaema tropica 647 Eolepidotis 633 Eolepte 226 Eulissus chalybaeus 735 Eolophidae 723 Eurnaeus minyas 353, 667 Eurnomota supert:iliosa 588 Eurnorpha 657 Eunica 667 Eunica monima 639 Eupatorium 719, 766, 791 Eupatorium sexangulare 236 Euphonia 270 Euphorbia schlechtendallin 130, 132 Euphorbiaceae 233, 254, 297, 298 559, 648, 658, 670, 67 1 , 743, 790 Euplusia (cf. eufriesia) 208, 224, 646, 734 Euptoita hegesia 302 Euptychia hennes 736 Eupynhglossum 658 Eupynhbglossurn sagra 645, 693 Eurema diara 1 99, 270, 636, 666 Eurypygidae 5 1 8 Eurystemus 653 Eurytides 47, 324, 639, 668 Eurytides epidaus 666 Eurythroxylaceae 670 Eurytoma 247, 263 Euterpe 156 Euterpe macrospadix 148 Eutrombicula 736 Eutrombicula alfreddugesi 737 Eutrombicula batatas 737 Eutrombicola goeldü 737 Euxesta 225 Exaerete 734, 742 Exaerete smaragdina 208 Exocarpus bidwillü 296 Eyelash viper (bothrops schlegelü} 388 Fabaceae 153, 233 Fagaceae 297, 298, 32, 32 1 , 328, 644, 670 Fagus 1 8 Fallas, B . F. , 783 False evergreen needle bush (cf. jacquinia pungens) 268 False vampire bat (vampyrum spectrum) 5 1 3 Familia d e mariposas d e Costa Rica 668 Fan palm 227 Fanerozoico 1 3 Faramea 6 1 4, 622 Faramea occidentalis 421 Faramea suerrensis 1 4 1 Fásrnidos 7 1 8 Fauna fósil invertebrados 17, 3 1 Fauna fósil vertebrados 17, 3 1 Fauna de mamíferos 440 Feea diversifolia 3 1 6 Felis concolor 50, 444, 484, 497 Felis onca 484 Felis pardalis 485 Felis wiedü 475, 484, 485 Felis yaguaroundi 478
8 10
Fenología de plantas (cf. los registros de especies de plantas) 152 Fer-de-Iance 388 Fem 3 1 4 Femández, M., 3 Femández, S., 2 Ficus (cf. higo) 129, 154, 256, 268, 321, 384, 443, 444, 447, 452, 464, 466, 470, 473, 483, 493, 496, 498, 5 1 1, 614, 622, 644, 640, 65 1 , 637, 648, 709, 7 1 0, 745, 755 Ficus carica 700 Ficus crassiusrula 145 Ficus glabrata 142, 154, 462, 470 Ficus ovalis 471 , 560, 7 1 2 Ficus tonduzii 142 Ficus tuerckheirnii 145 Fidicina mannifera 738, 739 Fiery-throated hurnmingnird 604 Fig wasp (agaonidae) 709, 7 1 7 Filicicurn acidurn 3 1 1 Fincas pequeñas 70, 86, 88, 9 1 , 1 04, 1 07 Fisher, E. M., 769 Fishing bulldog bat 494· Fitch, H. S., 399, 427 Fitzpatric, J. W., 622 Flacourtiaceae 2 1 1 , 298, 648, 668, 7 1 4 Fleming, T. H . , 470, 488, 489 Flint-billed woodpecker (campephilus guatemalensis) 569 Flora costaricensis 120 Flora de Costa Rica 120 Floras fósiles 17, 1 8 Floresornys guanajuactoensis 24 Florida caerulea 562 Florisuga mellivora 253 Fomes 690 Forarninifera 2 1 , 22 Fonnaciones geológicas 19, 3 1 Fonna de la copa 1 49 Forrnicidae 662, 743, 770 Forrajeo 364 Fósiles 17, 3 1 Foster, M . S . , 424, 574 Frangipani sphinx (cf. pseudosphynox tetrio, oruga falso-coral) 778 Frankie, G. w., 692, 716, 7 1 9, 791 Frantrius, A. Von, 3 Freese, C. H., 172, 480 Fregata andrewsi 589 Fregata ariel 589 Fregata magnificens 409, 590, 605 Fregea amabilis 289 Frijol negro 70, 80 Frijoles negros 70, 80 Fringillidae 5 1 9, 527 Fruta de mono 3 1 0 Fruta dorada 349 Frutas cítricas 85 Fuchsia 604 Fulgora latemaria 258, 634, 739 Fulgoridae 740 Fulviventris 530, 65 1 Fumariaceae 345 Fungus melitenses 298 Fumariidae 6 1 2 Fusariurn 77, 96 Gaiadendron 296, 297, 298, 604 Gaiadendron poasense 1 52 Galbula dea 591 Galbula galbola 590 Galbula ruficauda 590, 591, 598, 617
Gallifonnes 5 1 8 Gallina d e monte (crypturellus cinnamomeus) 583 Gallinitas 247 Gallito 246 Gallito de agua (jacana spinosa) 595 Gallito azul (megaloprepus, mecistogaster) 748 Gambas (de árboles) 147 Ganado 68, 69, 74, 78 Ganado brahma 442 Garcia nutans 133, 149 Garcilla boyera (bubulcus ibis) 562 Gardner, A. L, 482 Garrapatero de pico estriado 58 1 Garrobo (basiliscus basiliscus) 384, 399 Garza (bubolcus ibis) 562, 576 Garza blanca 562 Garza nocturna 576 Ganeta verde (butorides virescens) 564 Gaudy leaf frog 379 Gaulín 190, 1 9 1 Gaoltheria 604 Gavilán (cf. rapaz) 304 Gavilán chapulinero (buteo magnirostris) 563 Gavilán gris 563 Gavilán pollero 563, 571 Gekkonidae 364 Genseriáceas 538 Genipa 693 Genipa americana 444, 452, 640, 693 , 745, 792 Gentry, A. H . , 338 Gecarcinus quadratus 409 Geochelone 25 Geología, 13, 3 1 , 60, 67 a) rocas plutónicas del cretáceo y el terciario 54 b) rocas volcánicas y sedimentarias del mesozoico (jurásico y cretáceo) 47 c) rocas volcánicas y sedimentarios del terciario 49, 53, 54 d) rocas volcánicas y sedirnientos del cuaternario 67, 70 Geología y estratigrafía; historia Tectónica; 13, 17, 29, 33, 59, 75 Geometridae 329 Geornyidae 109 Geonoma congesta 1 4 1 , 157 Geophis 412 Geosiridaceae 286 Geothlypis chiriquensis 541 Geotrygon montana 592 Gesneriaceae 149, 782 Giant cockroach 706 Giant drurnmer 706 Giant metallic ceiba borer 732 Giant red-winged grasshopper 787 Giant swallowtail 765 Giant toad 362, 363, 390, 410 Giant tropical ant (cf. paraponera davata, bala) 762 Gigaspora 345, 347 Gladstone, D. E., 562, 570 Glander, K. E., 462 Glaziella aurantiaca 345 Gleichenía 242, 3 15, 3 1 6 Gliricidia sepium 243, 248, 462, 646, 470 7 1 8 , 7 19, 792 Gloeosporiurn mangifera 98 Glomus 345
INDlCE
Glamus mosseae 347 Glamus pulvinatus 347 Glossophaga 225, 257, 440, 487 Glossophaga soricina 307, 447, 455, 486, 494, 486, 487 Glossophagine 486 Glossostoma alenimum 357 GlossOlherium tropicorum 25 Glyptodontidae 25
Guarea 249 Guarea tuisana 145 Guarea rbopalocarpa 1 4 1 , 248
Heliconia dilficilis 722 Heliconia imbricata 253, 650, 722, 723 Heliconia lankesteri 252
Guayaba de mico 3 1 0 Guayabo de monte 339 Guayacán 133, 149, 338 Guayaquila compressa 789
Heliconia latispatha 252, 253, 254, 650, 65 1 , 722 Heliconia pogonantha 609 Heliconia tortuosa 722 Heliconia wagneriana 253 Heliconiine butterfly (cf. heliconius) 193,
Guaitil colorado (sickingia maxonii) 326 Gua:ruma 5 8 1 , 788
194, 667, 66 8 Heliconiaceae (cf. heliconia) 252, 669
Gua:ruma ulrnifolia 129, 130, 133, 249, 250, 251 , 450, 496, 510, 5 1 1 , 655,640, 690, 7 1 8,
Heliconinae 637 Heliconius 193, 1 94, 667, 668, 670, 751 Heliconius cydno 303 Heliconius hecale 303, 744
Gómez, L D., 1 , 7, 295, 3 1 4 Gomphothere 25
755 Guettarda poasana 236 Guineo (sapranthus palanga) 323 Gumbo limbo (bursera simaruba) 204 Gurania 193, 194, 646, 667, 744 Gurania costaricense 193
Helicopter damselfly 748 Helicteres guazumaefolia 765
Gonfotéridos 450 Gongilidios 701 , 709
Gurania leyvana 193, 194 Guzmania 202
Heliocarpus appendiculatus 142 Heliocarpus popayensis 146
Gongolona (crypturellus cinnamomeus) 583 Gongolona pizarra 583
Gymnocichla nudiceps 558 Gymnocladus dioica 700
Heliodoxa jacula 253 Heliothis :rea 93, 1 09
Gongolona serrana :S83
Gymnophiona 404 Gymnopis multiplicata 405, 406
Helitropium 668 Helodermatidae 363, 379
Gymnophithis bicolor 558 Gyrnnopis 405
Helosis cayennensis 298 Hemileia vastatrix 89, 195 Hernionitis 3 1 8 Hemiparasitismo 295 Hemiptera 329, 747, 759 Henicorhina leucophrys 522
Gossypium 93, 94, 2 1 6 Gossypium atboreum 94 Gossypium barbadense 93 Gossypium herbaceum 93
Gynerium sagittatum 25 1 , 252 Habenaria 287, 288, 290 Habenaria lankestiri 29 1 Haber, W. A., 329, 657, 692, 7 16 Habia atrimaxillaris 558 Habia fuscicauda 558 Hackforth-Jones, J., 399 Haemagogus 74 1 , 742
Herbario Nacional 20, 136 Herbívoros del pleistoceno 23, 25, 440 Hemandiaceae 668 Hemandia 1 36
Gossypium hirsutum 94 Gossypium peruvianum 94
Haemagogus chalcospilans 742 Haemagogus equinus 742
Hemandia didyrnantha 136, 1 4 1 Herenandia stenura 142
Govenia 287 Grallaria fuiliventris 528
Herpetotheres cachinnans 593 Hespenheide, H. A., 693, 732
Grass nyrnph 736 Great-tailed grackIe 7 1 2
Haemagogus iridicolor 742 Haemagogus janthinomys 742 Haematoxylon brasiletto 130 Hairstreak butterfly 671 Halactophryne 356, 372 Halictidae 266, 641, 746 Halophila 5 1 3 , 521 Hamadryas 233, 234, 249, 250, 667, 675 Hamadryas amphinome 233 Hamadryas arethusa 233
Green heron 564 Green kingfisher 575
Hamadryas februa 233, 743 Hamadryas glaucomome 233
Heteromys desmarestianus 1 0 1 , 305, 35 1 , 441 , 443 , 449, 488, 496 Heteropterys 205 Heterospilus microstigrni 754 Hibiscus 579 Hibiscus tiliaceus 46, 1 30, 1 37. 221 , 65 1
Green rove beetle 735 Green turtle 394
Hamelia 538, 668, 744 Hamelia patens 666, 782
Hierba d e San Juan 259 Hieronyrna poasana 145, 146
Green urania 790 Greene, H. W., 385
Hanging fly 705 Hansen, M., 67, 82. 97
Higos (cf. ficus) 7 1 2, 720 Hidalgoa temata 247
Glyptodon 25, 29 Gnetum 1 5 1 , 167
Godman, F. D., 3 Goethalsia meiantha 1 4 1 Golden orb-spider 759 Golondrina (cypseloides rutilus) 586, 594 Golondrina de cuello blanco 586 G6mara, F. L de, 1
Gongora 734 Goniopsis pulchra 279 Gonogylophora 701 , 709 Goodyera 287 Gorgojo de cenízero 751 Gomón (phaaethornis superciliosus) 608, 628 Gomón de montaña (galbula ruficauda) 590
Grallaria perspicillatus 52G Gramineae 25 1 , 259, 333, 669, 670, 67 1 , 736 G rammatophyllum speciosum 286 Grammitis 3 15, 3 1 8 Granadera (crax rubra) 580 Granadilla del monte 301
Guatteria consanguínea 145, 146 Guatusa (dasyprocta punctata) 477
Heliconius hecalesia 744 Heliconius he'witsoni 667, 668
Hesperidas 645 Hesperiidae 666, 671. 672 Heterogeomys 109, 125 Heteromys 489, 490, 498, 506
Green-and-gold solanum grasshopper 727 Grias fendleri 163, 155 Groove-billed ani 581 Guaba 262
Hardy, A. R, 767 Harlequin beetle 690 Harpacticus pulex 5 1 3 Hartshom, G. S . , 1 19, 334, 341, 342, 349
Guácimo 249 Guácimo macho 273 Guácimo moleni11o (luehea candida) 272 Guaco (herpetotheres cachinnans) 593
Harvey, D. J., 661 Heaney, L. R., 503 Hecale (heliconius) 744 Heisler, l. L., 761
Guagara 227 Guaiacum sanctum 1 3 3
Hedychium 633 Heisteria 296
Hinojo 307 Hippocastanaceae 297 Hippocrateaceae 1 5 1 , 1 67 Hippomane mancinella 1 30 Hiraea 421 Hirundinidae 5 1 9 Hispid cotton rat 504 Histiopteris 3 1 2, 3 1 9 Historius 667 Historius acheronta 745
Guajiniquil (inga) 262 Guanacaste 244
Heisteria longipes 1 3 1 Heithaus, R , 7 1 2
Historius odius 650, 745 Histricomorfos 477
Guanacaste stick insect 7 1 8 Guanacastillo Guanajuatomys 24, 26, 27, 40, 42, 43 Guapinol (hyrnenaea courbaril) 256
Helecho 149, 242, 3 1 4 Helecho alambre 3 1 1 Helechón 3 1 1 Helechos atborescentes 228
Hoffmann, c., 3, 120 Hogue, C. L., 699, 725, 736, 739, 741 Hoja de estrella 307 Hoja de sal 206
Guarda camino 397 Guardafiesta (liornys salvini) 489
Heliconia 254, 445, 538, 597, 598, 609, 7 1 6 721, 722. 741, 781
Hojas 149 Holdridge, L. R, 7, 1 20, 1 2 1
811
INDICE Holoparásitas 295 Homoptera 3 1 3, 738, 787 Hongos micorrízicos arbusco-vesiculares 343 Hoplomys gymnurus 1 01 , 206, 3 5 1 , 498 Hormiga arriera (eciton burchelli) 508, 662 Hormiga azteca (azteca) 703 Hormiga blanca (nasutitermes) 757 Hormiga cortadora 508 Hormiga león (myrmeleon) 755 Hormiguero (tamandua mexicana) 449, 507, 557, 558 Houlletia 734 Howden, H. F. , 726, 749 Howe, H. F., 613 Howell, D. J., 486 Howler monkey 462 Howling monkey 462 Huberodendron 134 Huberodendron patinoi 135, 1 47 Huertos caseros 1 1 1 Huevos de caballo 331 Hurniriaceae 342 Hummingbird flower rnite 781 Hunter, R. J., 7 HUn!, J. H., 627 Huperzia 275, 3 1 8, 3 1 9 Hura crepitans 275, 3 1 8, 3 19, 130, 1 42, 148, 154, 254, 559 Hura polyandera 254 Hybanthus prunifolius 421 Hydnora 299 Hydnoraceae 299 Hydrangea peruviana 146 Hydrilla 4 1 8, 5 1 3 Hydrophasianus chirurgus 597 Hydrophilidae 634 Hyla 358, 361, 389 Hyla crepitans 419 Hyla boulengeri 406 Hyla colymba 357 Hyla rufitela 362 Hylesia lineata 212, 248, 25 1 , 258, 633, 638 Hylidae 379, 406 Hylocereus 256, 645, 653, 658, 666 Hylocereus costaricensis 255, 309, 658, 666 Hylocereus undatus 255 Hyloctistes subulatus 557 Hylophilus 530, 536 Hylophilus ochoraceiceps 557 Hylophylax naevioides 558 Hymenaea 785 Hymenaea courbaril l29, 133, 256, 257,268, 440, 443, 450, 486, 498, 5 1 1 , 634, 636, 637, 639, 65 1 , 740 Hymenocallis 558 Hymenocallis caribaea 1 89 Hymenolobium pulcherrimum 153 Hymenophyllum 3 1 8, 334 Hymenoptera 3 1 3, 329 Hypanthidium mexicanum 234 Hyparrhenia rufa 128, 144, 259 Hypericaceae 146, 7 1 3 , 721 Hypericum 1 46, 349 Hypericum caracasanum 259, 261 Hypericum iraruense 259, 26 1 , 7 1 3 Hypericum strictum 261 Hypolepis 143, 3 1 2 Hypothryris euelea 751 Hypsipyla 336 Hypsipyla ferrealis 210 Hyracotherium 478
812
Ichneumonidae (cf. insectos parásitos) 634, 75 1 , 770 Icteridae 612, 621 , 625, 629, 633 Ictéridos 525 Icterus chrysater 525 Iguana iguana 364, 384, 386, 399 Iguanura geonomaeformis 35 1 IICA (Instituto Interamericano de Ciencias • Agrícolas) 8 Imantodes cenchoa 406, 407 Indigo 403 Indigofera 7 1 8 Indigofera suffriticosa 725 Indio desnudo (cf. bursera simaruba) 204, 220 Indiocerus 98 Inga (cf. guaba, guajiniquil, paterno) 262, 263, 264, 486, 624, 645, 65 1 , 7 1 9, 727, 787, 795 Inga brenes si 262, 263, 264 Inga coruscans 148 Inga densiflora 142, 262, 264 Inga longispica 262 Inga mortoniana 262, 263, 264 Inga oerstediana 142, 262, 263, 264 Inga punctata 262, 263, 264 Inga quaternata 262 Inga ruiziana 263 Inga sapindoides 263 Inga thibaudiana 1 4 1 Inga vera 262, 6 9 1 , 792 Insectos (cf. insectos dañinos, insectos parasíticos) 63 1 Insectos camívoros 651 Instituto Físico Geográfico 4 International Balsa Corporation 285 Introducción 439, 515, 63 1 Invertebrados fósiles 2 1 , 23, 39 lpomoea 265, 640, 645, 646, 792 lpomoea batatas 1 1 1 lpomoea carnea 725 lpomoea digitata 5 1 1 lpomoea pes-caprae 130, 146, 221 lpomoea tiliacea 265 lpomoea trifida 265, 266, 632, 645 lriartea gigantea 135, 141, 148, 350 lridoprocne 594 Iridoprocne albilinea 594 Iridoprocne bicolor 594 Iryanthera 134 Isariopsis griseola 81 Isla del Caño (parque Nacional de Corcovado) 650, 734 Isla del Coco 189, 205, 221, 237, 650 Isoetes 3 1 7 Isognathus 657 Isognathus rimosus 779 Ithornia pellucida 751 Ithomidae 668 Ithomiidae 329, 750 Ithomünae 329, 750 Jabillo 254, 569, 577 Jacamar de cola café (galbula ruficauda) 590 Jacamerops aurea 590 Jacana centroamericana (jacana spinosa) 426, 595 Jacana cola de faisán 597 Jacana jacana 596 Jacana spinosa 426, 595 Jacaratia costaricensis 1 48 Jacaratia dolichaula 267
Jacinto de agua 239 Jackson, �. T., 1 04 Jacquinia 153 Jacquinia plUlgens 1 29, 133, 145, 149, 1 53, 169, 197 268, 269, 270
Jaguar (fe1is onca) 484 Jalapa (cydista diversifolia) 23 1 Jamaican fruit bat 463 Jamesonia 3 1 8 , 3 1 9 Janzen, D . H., 186, 2 1 1 , 212, 214, 222, 225, 243, 244, 247, 249, 256, 265, 268, 280, 283, 308, 323, 325, 326, 333, 439, 470, 474, 463 495, 509, 558, 560, 563, 582, 63 1 , 699, 708, 733, 735, 739, 752, 766, 767, 776, 778 Janos, D. P., 343 Jaragua (hyparrhenia rufa) 259 Jaúl (alnus acuminata) 1 9 1 Jenni, D. A., 595 Jesus Christ lizard 384 Jícaro (crescentia alata) 225, 27 1 Jicote (rbinoclemmys annulata) 421, 422 Jicotea (rlIinoclemmys annulata) 421 Jiménez, O., 5 Jiñocuave (bursera simaruba) 204 Johnson, L. K., 696, 713, 785 Juanpa10 (calynda bicuspis) 7 1 8 Jucó (trema rnicrantha) 341 Juglandaceae (alfaroa costaricensis) 190 Juglans 1 8, 190 Juglans boliviana 190 Julio (monasa morphoeus) 598 JlUlcaceae 345 JIUICO vulcani 522 Kalobittacus 705, 706 Kapok tree (ceiba pentandra) 215, 216 Karwinskia calderoni 471 Kaufmann, J. H., 492 Kennedy, H., 206 Kinosternidae 365 Kinostemon 367 Kinostemon angustipons 367 Kinosternon escorpioides 426 Kinostemon leucostomum 367 Koford, C. B., 484, 485 Koptur, S., 262 Krameria 295 krameriaceae 295, 296, 299 LaBastille, A., 610 Labidus 508, 639, 790 Lacmellea panamensis 148 Laelia 288 Laelia rubescens 1 4 1 , 244, 309 Lagartijas (norops, anole, anolis) 413 Lagartijas anolis (cf. anolis) 413 Lagartijas espinosa (sce10p0rus rnalachiticus) 426 Lagarto 392 Lagornorpha 507 LaglUlcularia raeemosa 1 30, 133, 146, 276 277 Lampropeltis 412 Lancaster, D.A., 583 Land turtle 421 Langsdorffia hypogaea 298 Lantana (lantana camara) 269, 646, 693, 744 Lantana camara 247, 270, 646, 666, 668, 669, 765, 769 Lantana trifolia 270 Lantern fly 739 Lapa (ara macao) 558
INDlCE Large forest-floor millipede 761 Lantemaria 740 Lasioglossum umbripenne 746 '
Lasiurus 446 Laughing falcon 593 Lauraceae 145, 146, 295, 297 299, 648, 668,
67 1 Lauracear 650 Laurel (cordia alliodora) 140 Lawton M. F., 584 Lawton, R., 235
Leaf-cutting ants 701 Lechera (papilio cresphontes) 765
Lecythis 155, 646 Lechythis costaricensis 148, 271, 272, 645
646, 733 Lechythis minor 271
Lechythis zabucajo 271 Lecythidaceae 155, 27 1 , 67 1 Legumbres, lista d e cotejo para Costa Rica, 1 1 1 , 1 1 3, 127, 129 Leguminosae 247, 262, 280, 283, 297, 298, 303, 304, 308, 325 Leguminosas 668, 670, 671 Leimadophis 36 1 , 4 1 2
Leimadophis epinephalus 363 Leiolopisma 427, 428
Leiphaimos 152 Leishmaniosis 726 Leistes militaris 556 Leiva, E., 5
Leks 667 LeLacheur, W. , 2 Lemaireocereus aragonü 133 Lengua de vaca (polistes) 772
Lennoa caerulea 299 Lennoaceae 299
Leo onca 485 Leopardus 486
Lepanthes 292 Lepidochelys 394, 395 Lepidochelys kempi 407, 408 Lepidochelys olivacea 365, 407, 408
Lepidoptera 3 1 3 Leptodactylidae 356, 393, 403, 404
417 Leptodactylus 359, 361 , 410
Leptodactylus melanonotus 363 Leptodactylus pentadactylus 361 , 362, 363, 410, 417, 4 1 9 Leptodeira 4 1 7 Leptodeira septentrionalis 379 Leptodon cavanensis 775
Leptomicrurus 41 1 Leptotila cassinü 592 Leptotyphlopidae 41 1 Leptotyphlops dulcis 4 1 1
licopodio (lycopodium) 273, 3 15, 3 1 8 ligon, S., 5 1 2 Liliaceae 286
lima 85 limerick, S., 355 limnocoris insularis 747 Linaceae 302 Lindenia 658 licmnys 1 86, 452, 489, 505 licmnys salvini 1 87, 215, 21 8, 245, 326, 327, 439, 440, 443, 45 1 , 470, 489, 490, 497, 505,
513 liparis 287
lipaugus unirufus 600
liquidambar 1 8
lirimiris truncata 251 lirio de agua (eichhomia crassipes) 239, 663,
671 listas de cotejo, mamíferos 457
listas de cotejo, mariposas 666 listas de especies 462, 541 listas de especies de arborescentes 160 listas de reptiles y anfibios 372 listas de sphingidae 657 lithraceae 7 1 3
Lobeliaceae 781 Lobelia laxiflora 782 Lobelia irazuensis 7 1 3 Lochkartia 293 Lockkartia amoena 294 Lolanum 640
Lonchocarpus 641, 701 Lonchocarpus costaricensis 720 Lonchocarpus minirniflorus 646, 7 1 8 Lonchoc.arpus oliganthus 142 Lonchoc.arpus spruceanus 690 Long-tailed hermit 608
Long-tailed manakin 574 Lophidium 3 1 9
Lophomis adorabilis 693 Lophosoria 230 Lophosoria quadripinnata 228, 229 Lora (lepidochelys olivacea) 407 Lorantáceas 152 Loranthaceae 295, 296, 597, 668, 7 1 9
Loterías (dieffenbachia) 237 Lubin, Y. D., 507, 757, 759 Lucénido 298 Luehea 273, 289, 5 1 1 , 645 Luehea candida 129, 133, 272, 288 Luehea seemannii 136, 152, 273, 289 Luehea speciosa 273 Lurner, c., 196
Mac1eania 604, 605 Mac1eania glabra 605, 782 Macrobrachium 578 Macrogeomys 109, 440
Macrophyllum 446 Macroteüd lizards 379
Macrotéjidos 383
Madero negro (gliricidia sepium) 247
Madoryx oic1us 657 Magnificent frigate bird 5 81 Magnolia 146 Mahogany 334 Maidenhair fem 1 89 Maize 70, 86, 90, 1 06 Majeorona bovilla 739 Malacoptila 599 Malaxis 287, 290 Malaxis tipuloides 291
Malaxis soulei 286 Malpighiaceae 1 5 1 , 155, 205, 206
Malpighia 206 Malvaceae 297, 298, 765, 769 Malvaviscus 609, 765 Malvaviscus arboreus 496, 639, 769
Mamíferos 439, 462 Mamíferos del pleistoceno 324 Marnmuthus 25 Manacus vitellinus 270
Manataria maculata 666 Manatí (trichechus manatus) 512
Mancha de plata (ca11iomima falcifera) 716 Mandarina 85 Mandavella 646, 733 Manduca 657
Manduca bamesi 658 Manduca lefebruei 2 1 2 Manduca ochus 256 Manduca rustica 256
Manduca sexta 256 Mangifera indica 97, 755
Mangifera granadensis 755 Manglar (cf. pantanos y ciénagas) 133, 276 Mangles (mangroves) 1 33, 276 Mango 97 Mangrove swallow 594 Mangrove warbler 587
Lycopodium cemuum 274, 3 1 5 Lycopodium c1avatum 274, 3 1 8
470, 47 1 , 473, 483 5 1 1 , 636, 637, 745
Lestrirnelitta limao 786 Leucoagaricus 701
Lycopodium contiguum 274 Lycopodium crassum 275
Lycopodium dichotomum 274 Lycopodium erythraeum 275
Libytheana 670 Libytheana cllrinenta 666
Lycopodium hippurideum 275 Lycopodium reflexum 274, 275
Licaenidae 667, 670 Lick, G. F., 578
Lycopodium verticillatum 274 Lygodium 3 1 6, 3 1 8
Libytheidae 666, 670 Licania arborea 130, 1 3 3
Mabuya unimarginata 427 Macfadyena unguis-cati 275, 276 Machaca 739 Machaerium 744, 785
Mangroves 276 ManihOl 67, l l l , 1 1 3, 1 1 8 Manihot aescu1ifolia 266 Manilkara 384, 7 1 6
Lycopodium 273, 274, 3 1 8, 3 19 Lycopodium callitrichaefolium 274
Leucocoprinus 701 Leucospis klugü 792
Lysiloma bahamnesis 788 Lysiloma divaricata 148
Lutra longicaudus 444 Lycaenidae 67 1 Lycopersicum esculentum 1 1 1 , 329, 345 Lycopodiaceae 3 19
Leptotyphlops goudOl.Ü 4 1 1 Lepus 507
Lesser anteater 507 Lesser short-tailed fmit bat 470
Lymanopoda 668
Lycopodium saururus 275, 3 1 8 Lycopodium thyoides 274
Manilkara za pata 129, 1 30, 133, 256, 272 268, 279, 280, 444
Mano de tigre (monstera tenuis) 281, 336, 352
Mansonella 726 Mapache (procyon lotor) 499
Mapache costarricense 499 Mapache isleño 499
Mapachín (procyon 100or) 726 Marantaceae 206, 671, 721
Marasmius pemiciosus 84 Margay (felis wiedü) 485
813
INDICE Margay tigrina 486
Mariposa (cf. polinización por murciélagos, actinOle leuCOOlelas) 270, 691 Mariposa "bubo" 7 1 5 Mariposa monarca (cí. danaidae) 668
Maricea 750, 789 Manh fem (acrostichum aureum) 1 88 Marpesia chiron 666 Manilla 3 1 7 Manilla deflexa 3 1 7 Manupiales 440 Martilla 444 Martillito 404
Martín pescador verde (chloroceryle americana) 575 Martinete de coronilla negra 577 Masdevallia 287, 292 Masdevallia calura 293 Masdevallia ecaudata 293
Melineas 750
MeIiosma vernicosa 145 MeIipona 2 1 3, 328, 64 1 , 649 MeIipona fasciata 197 Meloidae 700
Menea-cola (todirostrum cinereum) 6 1 9 Menispermaceae 700 Mephitis macroura 444 Merian's orchid bee 733
Merobruchus columbinus 309, 752 Merychippus 24
Merycochoerus 24 Merycoidodontidae 24
Mesostigmota 781 Mesocheira 720 Mesoplia 720 Mesozoico 1 5
Mestra anyrnone 234 Metachirus nudicaudatus 440 Metallura 604 Metapolybia 772
Mischocyttarus immarginatus 775, 776 Mitrastemon matudae 299 Mitrastemonaceae 299 Mitrospingus cassinii 521 Mock, D. W., 576 Mofeta (mephitis macroura) 444 Molenillo (luehea candida) 272
Molossidae 445, 446 Molothrus aereus 621
Moluscos 21, 23 Momoto de ceja celeste (eumomota
superciliosa) 588 Momotus momota 521
Monachus tropicalis 441
Monacis 508, 759, 767, 789, 797 Monasa 598 Monasa morphoeus 588, 59 1 , 6 1 7 Monge, c . , 5 Monja cariblanca (monasa morphoeus) 588
Masdevallia rafaeliana 293 Masdevallia walteri 289, 293 Massey, A., 7 1 8 Mastichodendron capiri 129, 256, 268, 272,
Metaxya rostrata 228, 229 Meteorología (cf. clima) 35, 37, 45
Monkey pot 271 Mono (cf. alouatta, ateles, cebus) 449 Mono araña (ateles geoffroyi) 465 Mono cara blanca (cebus capucinus) 33 1 , 472
Mastodonte 24, 25, 29 Mata ratón (gliricidia sepium) 247
Michaud, G., 4 Michener, C. D., 746
462, 463 · Monomorium 278
284, 470 Mastigodryas 421
Matamba (swallenochloa subtessellata) 333 Matracas (hamadryas' februa) 743 Matthews, R. W., 753 Maxillaria
Maxillaria reichemheimii 289 Maxillaria variabills 291
Maxillaria wrightii 289, 291 Mazama americana 496 McOure, M. S., 755 McCoy, E. E., 108
McCoy, M. B., 605 McDiarmid, R. W., 33 1 , 393, 424 McHargue, L. A., 209 Mechanitis isthmia isthmia 75 1
Mechanitis lysimnia doryssus 751 Mechanitis polyrnnia 751
Methochastycia 780 Mexican burrowing toad 424
Miconia 538, 604 Miconia affinis 142, 143 Miconia argentata 473 Miconia bipulifera 155 Micrastur semitorquatus 593 Microbignonia 275
Microcerotermes exiguus 759 Microdipodops 489 Microfilos 3 1 6 Micromonacha 599
Micronycteris 5 1 3 Micronycteris hirsuta 443
Micropanyptila furcata 585 Microquirópteros 2 1 5 Microrhopias quixensis 557 Microsciurus alfari 504
Mechanitis polyrnnia doryssus 751 Mecistogaster 748
Microstigmus comes 753 Microtus 504
MeCQptera 705 Megacephala 779
Micrurus alleni 4 1 2 Micrurus claoo 4 1 1 Micrurus mipanitus 4 1 1 , 412 Micrurus nigrocinctus 4 1 1 , 4 1 2
Mecistogaster modestus 748, 749 Mecistogaster omatus 748
Megacerus leucospilus 265 Megacerus ricaensis 266
Megachilidae 234, 241, 641 Megachiroptera 2 1 5
Megafauna del pleistoceno (cí. dispersión de semillas por megafauna del pleistoceno) 450 Megafilos 3 1 6 Megaloprepus 748
Micruroides 4 1 1 Micrurus 4 1 1
Meliaceae 154, 209, 248, 334, 648 Melinaea lilis inútata 750
Mirephan�s phaeocercus 623 Mischocyttarus 76 1 , 772
8 14
Monteverde, reserva bosque nuboso de 7 Montgomery, G. G., 467, 475
Mora (mora megistosperma) 283 Mora megistosperma 283, 284, 648, 656
Mora olefeira 137, 209, 210, 700, 708 Mora Femández, J. R., 2
Moraceae 148, 1 5 1 , 203, 204, 236, 297, 298, 342, 644, 658, 652, 666, 668, 677, 745, 753 Morales M., E., 93 Morantaceae 677, 668 Morfo 754, 762 Morilla 341
Mormodes 287, 293 Mormodes colossus 293
Mormoopidae 445 Morning glory (ipornea trifida) 265
Ministerio de Agricultura y Ganadería (MAG) 7
Minquania guianensis 296 Mionectes macconnelli 587, 588
Melastomataceae 150, 155, 1 96, 297, 648, 298, 329
Monstera tenuis 281 , 283, 299 Monstera tuberculata 283
Mosca negra (sirnulium) 783, 791 Moscovita (cairina rnoschata) 565 Mosquerito de la isla del coco 617 Mosquerito ojeroso (mionectes oleaginea)
Melanerpes formicivorus 522 Melanis pixie 648
Melanerpes 569 Melanerpes aurifrons 2 1 2
79 1 , 799 Monstera gigantea 281
Mildella 3 1 8 Milkweed 194 Mimetismo 41 2 Mimetismo mülleriano 734
Migración 638 Mikania 691
Megatherium 24 Melampy, M. N., 194
Megarhynchus pitangua 622 Megasoma elephas 749
Monotropis 364 Monstera 1 5 1 , 167, 281, 282, 297, 298, 336
Morphinae 668 Morpho 575, 590, 762, 754 Morpho cypris 591 Morpho peleides 639, 647, 758, 766 Morphoidae 754 Morrison, D. W., 463 Morton, E. S., 621 Mosca abeja (anthrax gideon) 695, 703,
Mimetismo wasmanniano 73 1 Mimon 446 Mimosa pigra 197, 280, 2 81 , 58 1 , 7 1 8 Mimosaceae 148, 155, 658 Mimosestes 245, 778, 786 Mimosoidae 262
Megaloprepus coerulatus 748, 749 Megalopta 266, 634
Mono colorado (ateles geoffroyi) 465 Mono congo (cf. alouatta palliata) 439, 441 ,
Mionectes oleaginea 587, 588 Mionectes olivaceus 588
78 1 , 789 Mosca asesina (pilica formidolosa) 769, 777 Mosca bombílida 695, 703 Mosca de café (simuliurn) 783, 791
587 Mosquero cenizo (todirostrum cinereurn) 619 Mosquero ocráceo (mionectes oleaginea) 587 Mosquitero colirrufo (ternotriccus erythrurus) 616 Mosquito 741 , 749
INDlCE
Mouriri 136 Mozena 778, 786 Mozena tonnentosa 778, 786
Nomo 301, 3 17
444, 478, 492 Nasua nasua 492 Nasua so1itria 493
Observatorio Nacional 4 Ocelote 485
Nasua sociabilis 493 Nasuella 492
Ochnaceae 152 Ochre-be11ied flyeatcher 597
Nasute termite 757 Nasutitennes 508, 560, 757, 758, 765, 766
Mucuna 754, 762 Mud-puddle frog 417 Muelo (drimys winteri) 239 Mulita Oaeana spinosa) 595 MlDllingia 384, 486 Muntingia caIabura 130, 452, 460, 47 1 , 473
Nasutitennes corniger 759, 767 Nasutitennes maculata 759, 767
Ochroma lagopus 142, 284, 285 Ochrorna pyramidale 284 Ocypode 189 Ocypode occidentalis 409, 425
574, 693, 701 Murciélago candelaro (earoilla perspicillata)
Natalidae 445 National Science Foundation 8
Odocoileus 24, 25 Odocoileus virginianus 495
470 Murciélago frutero jamaicano (artibeus
Naucleopsis naga 155 Naucoridae 747
Odontomachus 652 Odontomachus hastatus 748
jamaicensis) 463. Murciélago de lengua larga (glossophaga
Nauphoeta cinerea 708 Nectar bat 486
Odontosoria 3 1 6 Oecophylla 8 6
soricina) 486 Murciélago neáÍvoro 447 Murciélago pardo (myotis nigricans) 491 Murciélago pes..:ador (noctilio leporinus) 494
Nectariniidae 297 Nectarios 3 1 3 Neea 538 Neea laetevirens 148
Oedipina 387 Oenothera 1 8 Oersted, A. S., 2, 120 Ojo de gallo 89
Murciélago de saco (saccopteryx bilineata) 502 Muridae (incluye cricetidae) 1 09 Musa 76, 78, 755, 763 Musa slq'ientum 716, 724 Musaceae 76, 252, 268, 716, 721, 724, 729
Needle bush Negra forra (acrostichum aureum) 188, 1 89 Nemátodos mermítido 784, 792 Neococytius cluentius 658, 666
Olacaceae 1 52, 155, 168, 1 7 1 , 296, 3 1 2 Olacaceae-opiliaceae 295
Neohipparion 24 Neome sornermis travisi 784, 792
271, 272, 1 64, 287, 288, 645 Omphalea 790, 791 Omphalea diandra 790 Onchocerca 726
Musgos 150 Mustélido 483
Neomorphus geoffroyi 558, 566 Neopomera 652, 660 Neoxylocopa 79 1 , 799 Nephelea 228, 229 Nephelea mexicana 229 Nephila 761, 769
Myccna citricolor 89 Mycosphaerella 78
Nephila clavipes 759, 760, 767,768 Nephrolepis 3 1 5
Oncidium ornithonhynchum 294 Oncocerciasis 784
Myiarchus nuttingi 212 Myiobius 6 1 8 Myiobius barbutus 617 Myioborus 628
Onthophagus championi 735 Onthophagus hopfneri 653 Onychorhynchus 618 Ophioglossaceae 319
Myiodynastes maculatus 212, 270 Myiornis 52 1 , 6 1 8
Nesotriccus 617 Nessaea aglaura 591 Ninfa café de zacate 736, 744 Niphidium 320 Noctilio albiventris 446, 494 Noctilio leporinus 446, 494, 495
Myiornis atricapillus 620 Myiozetetes granadensis 622
Noctilionidae 494 Noctuidae 245, 632, 633, 699, 707
Ophioglossum 3 1 5 Ophioglossum palmatum 3 17 Ophrys 288, 289 Opler, P. A., 222, 7 1 9, 724
Myiozetetes sirnilis 270, 622 Myosotis 668
Noorda esmeralda 642 Norops (cf. anolis) 364, 415 Norops aquaticus 364 Norops capito 364, 415
Oporornis philadelphicus 541 Opossum 482 Opsiphanes 766 Orange-barred sulfur 768
Norops cupreus 364, 414 Norops lemurinus 364 Norops limifrons 364, 365 Norops polylepis 364, 414, 415 Norops sericeus 4 1 4 Notharchus 599
Orange-chinned parakeet 560 Orchidaceae 150, 243, 286, 658 671, 679 Orchis (cf. orchidaceae) 286, 289 Oreomunnea 1 9 1 Oreopanax nubigenum 146 Oreopanax sanderianus 146 Oreopanax xalapensis 145
Musaraña (clelia clelia) 397 Muscivora 589, 623 Muscovy duck 565 Museo Nacional de Costa Rica 4, 7, 120
Myotis 442, 446 Myotis nigricans 448, 491, 492 Myotis velifer 442 Myriocarpa 342 Myriophyllum 5 13 Myristiea fragrans 349 Myristicaceae 349 Mynneciza 557
Mynneleontidae 634 Mynnotherula 536, 557
Northem jacana 595 Nothocercus bonapartei 583 Nothofagus 295, 321 Notholaena 3 1 8 Notodontidae 251 Notylia 734
Mynnotherula axilaris 530 Myrospennum fructescens 792
No-see-ums 725 Nutmeg 349
Mynhidendron donnell-srnithii 7 13 Myrsinaceae 297 Myrtaoeae 145, 297, 298, 671 , 679 Myzodendraceae 299 " . Myzodendron 295, 296
Nutria 444 Nutrimentos 1'52 Nuytsia floribunda 298 Nyceryx 658, 774 .
Mynneciza exsul 528 Mynnecophaga tridactyIa 449, 475, 509 Mynnecophagidae 475, 758, 766 Mynneleon 634
Myus persieae 106
. Nance �9nima crassifolia) 205 Nance (byrsonima craSsifolia) 2Ó5 Nancite (byrsonÍIÍla crassifolia) 205 ' ' Naranja 85 . •. . , ., , .
Narope cyllastros 666' Nasua nariea 355, 386, 409, 429
Olingos 444, 452 Olla de mono (lecythis costaricensis) 148,
Onchocerca volvulus 784 Oncidium 287, 288, 294 Oncidium cebolleta 243 Oncidium cristigalli 294
Organization for Tropical Studies (OTS), (cf. Las Cruces; La Selva; Palo Verde) 8, 1 0 Orians, G. H., 556 Orión (historis odius) 745
Nyctaginaceae 297, 345 Nyctidromus albicollis 60 1 ; 602
Ornithion brunneieapillum 525 Ornithion semiflavum 525 Orobanchaccae 295, 299 Orobanche 299 Oropé1 388 . Oropéndola (zarhynchus wagleri) 625 Oropéndola de cabeza castaña (cf. zarhynchus wagleri) 625
Nyctornys 449, 441 Nymphaea 566
Orophus conspersus :763 Orophus tassellatus 763
Nymphalidae 233, 666, 670, 743, 745 ' Nympha1in�e 670 NympharescliS 721, 723, 724 . Nyssodesmus python 761, 762
Orosiense 604 Orozco, J. M., 5 Orquídeas polinizadas· poi abejas 134 . Orthoptera (cf. cucaracha, chapulín,
815
, INDICE esperanza, herbi.vorismo por orthoptera, juan palo, saltamontes) 241 Ortiguilla (daleclwnpia scadens) +33 Oruga (d. mariposa, herbivorismq por Orugas, mariposa nocturna) 286, 699
Oruga falso-ooral (d. pseudos¡irinx tetrio,
frangipani sphinx:) 718
Orycthanthus 296, 297 Orycthanthus alveolatus 297 Orycthanthus amplexicaulis 297 Orycthanthus botryostachys 297 Orycthanthus cordifolius 297 Orycthanthus occidentalis 297 Orycthanthus spicathus.297 Oryza sativa 1 07 Oryzoborus 616 Oryzoborus funereuS' 6'15 Ory�ys 439, 462; 497, 498 Ory�ys bombycinus 498 Ory�ys caliginosus 497 Ory�ys palustris 497, 498 Osmilia flavolineata 764, 7"l2 Oso jaceta (tamandua mexicana) -507 Osteoborus 24 Otosema odorata 700 0t0�omys phyllotis 441 Otus choliba 603 Otus cooperi 603 Ouratea lucens 153 Oviedo, G. F., de, 1 Oxeoschistus 668 Oxybelis aeneus 415 Oxycanthus 296 Oxydactylus 24 Oxyrnopus 412 Paea (dasyprocta punctata) 477 Pachira 645 Pachira aquatiea 210 Pachylioides 633 Pachyschelus collaris 694 Pachyschelus communis 694 Pachysomoides 774 Pacific ridley sea turtle 407 Paddle fem 242 Paesia 3 1 2, 3 16 Pájaro bobo (eumomota supercillosa) 588 Pajuila (crax rubra) 580 Palanco (sapranthus palanga) 323 PaleogeograI18- 13, 3 1 Paleozoico> 13', 3 1 Pale-billed: woodpecker (campephilus guatemalensis) 569 Palito andando (calynda bicuspis) 7 1 8 Palm viper (bothrop s schlegeli) 388 Palma de aceite 75 Palma africana 75 Palma conga (welfia georgü) 349 Palma real 1 86 Palmae 186, 2 1 9, 227, 342, 349, 669 Palmer M. K., 67 1 , 695, 779, 780 Palmera siempre verde (zamia, cyead) 352 Palmito (cf. welf18 georgü, palma conga) 349 Paloma-perdiz rojiza (geotrygon montana) 592 Paloma San Juan- 579 Palomillas, luces 632 Palomita (columbina talpacoti) 579 Pallescens 3 1 8 Panicum jumentorum 5 1 3 Panicum molle 5 1 3 Pantanos aúcos (cC. bromeliaceae) 149, 197,
816
200, 669 Panterpe 782, 790 Panterpe insignis 604, 605, 782 Panthera onca 485 Pantophthalmidae 732 Papa 104 Papaya 98 Papaya de venado (jaearatia dolichaula) 263 Papagayo, vimto 38 Papaya silvestre (jacaratia dolichaula) 267 Papayillo (didymopanax pittieri) 235 Paper wasp (polybia occidentalis) 772, 774 Papilio 667, 668 Papilio ascolius 668 Papilio burchelli 297 Papillo cresphontes 765 Papilio dardanus 724 Papilio grande (papilio cresphontes) 765 Papillo memnon 724 Papilio polystes 724 Papilio polyxenes 247, 7 1 9 Papilio thoas 765 Papilionidae 667, 668, 719, 725 Paracaída (catasticta teutilla) 7 1 9 Paracryptocerus 278, 697, 704, 705, 777 Paragrilus aeraticollis 694 Parahancornia amapa 690 Paraponera 766 Paraponera elavata 766 Parasitoides 694, 732 Parasitoides calcidoide 792 Parasitoides pterombrus piccus 770 Parásitos 1 5 1 Paratheresia elaripalpus 108 Paratoceras 24, 26 Parides, 668 Parides montezuma 667 Parides photinus 667 Parkia 134 Parkia pendula 135 Parkinsonia 133, 149, 788 Parkinsonia aculeata 133, 149, 268, 774, 792 Parsons, J. l, 78 Parulidae 612, 617 Paryphes 194 Pasionaria 301 Passer domesticus 620 Passeriformes 5 1 9 Passerina cyanea 537 Passiflora 646, 670, 67 1 , 744 Passiflora auriculata 744 Passiflora ftlipes 744 Passiflora foetida 266, 301 , 302, 498, 646 Passiflora oerstedi 744 Passiflora platyloba 744 Passiflora pulchella 792 Passiflora vitifolia 302, 303, 609, 744 Passifloraceae 1 5 1 , 301 Passion flower 301 Pata de garza 325 Patemo 262 Pato de alas blancas (cairina moschata) 565 Pato real (cairina moschata) 565 Pauraque (nyctidromus albicolis) 6O� Pavón grande (crax rubra) 580 Pavonia rosea 421 Pazius 705, 706 Peanut-head bug 739 Pécaris 308 _ Pechita (todirostrum cinereum) 619 Pecho amarillo (tyrannus melancholicus) 622
Pedicularis 299 Pejbaye 100, 1 0 1 , 140, 156 Pelamis platurus 416 Pelecanus occidmtalis 605, 606 Pelícano pardo (pelícanus occidentalis) 605 Pelidnota 768 Pelidnota punctulata 767, 778 Pelliciera rbizophorae 276, 133, 136 Peltogyne 134 Pennaeus vannamei 578 Pennisetum 135 Pentaclethra macroloba 141, 155, 209, 304 306, 344, 350, 488, 739, 766 Pentagonia 651 Pentagonia gymnopoda 651 Pentapanax warmiingiana 7 1 4 Pentatornidae 1 07 Peponocephala electra 442 Perdices 592 Perebea angustifolia 1 4 1 Perezoso (cf. edentata, eremotherium) 449 Perezoso de tres dedos (eC. bradypus variegatus) 467 Pernybris 647 Perico (brotogeris jugularis) 560 Pericopis separata 632 Perigonia 658 Períodos geológicos 13, 3 1 Periplaneta americana (cf. caballo; danta) 708 Perisama bamesi 668 Perissodactyla 23 Peristethium 296 Peristethium leptostachyum 297 Pemettya coriacea 7 1 3 Pemettya prostrata 7 1 3 Peromyscus 441 Perornyscus nudipes 498, 506 Peropteryx kappleri 445 Perro (cf. canidae) 279 Persea americana 145 Persea schiedeana 145, 146, 444 Perote charops 667 Phaenostictus rnucleannani 521 , 557, 558 Phaethornis longuemareus 253 Phaethornis supercillosus 528, 533, 608, 609 610 Phainoptila rnelanoxantha 236 Pharomachrus rnocinno 610 Phaseolus 9 1 Pheidole 93, 3 1 3 , 329, 508, 509, 652, 693, 789 Pheidole biconstricta 263 Phelypera distigma 25 1 , 636, 640 Philaethria dido 303 Philander 384, 417 Philander oppossum 440 Philodendron (cf. rnonstera) 237, 238, 336, 421 Philornis 625, 626 Philoscartes 523 Phlebodium 3 1 5 Phlebotomus 726 Phloeoceastes 521 , 5�9, 7 1 5 Phloeoceastes guatemalensis 704 Phoebis agarithe 666 Phoebis argante 769 Phoebis philea 768 Phoebis sennae 666,. 1 99, 284, 769 Phoradendron 219, 297, 496 Phoradendron acinacifoliWn 297 Phoradendron cooperi 297 .
INDICE
Phoradendron crassifoliurn 297 Phoradendron dipterum 297 Phoradendron flavans 297 Phoradendron obliquurn 297 Phoradendron piperoides 297 Phoradendron quadrangulare 297 Phoradendron quinquenerviurn 297 Phoradendron robustissimum 297 Phoradendron tonduzü 297 Phorandendron undulatum 297 Phoridae 767 Phragrnipediurn caudatum 286 Phrynohyas venulosa 358, 362 Phthirusa 296 Phthirusa pyrifolia 297 Phthorimaea operculella 106 Phyllobates 359, 362, 402 Phyllobates terribilis 363, 379 Phyllobates vittatus 361 , 377 Phyllornedusa 358, 379 Phyllophaga 93, 1 09 Phyllostominae 446 Phyllostomus discolor 447 Phyllostomus hastatus 272, 446, 454 Physalaemus pustulosus 359, 361, 417, 418 419, 420 . Phythopthora 84, 96, lOO, 105, 1 1 2, 121 Phyticinae 641 Phytolacca rivinoides 142 Phytolacaceae 345 Piapia (cyanocorax morio) 584 Picado Twight, e., 5 Picaflor (coereba flaveola) 578 Picidae 519 Pico-cuchara (cochlearius) 576 Pieridae 636, 666, 667, 668, 692 Pig 1 02 Pilica 732, 771 Pilica erythrogaster 771 Pilica formidolosa 769, 771 Pilostyles 295, 298 Pinaceae 297, 658 Pineapple 103, 200, 216 Piña 103 Piña silvestre 200 Piñuelas 200 Pionus menstruus 521 Piper 142, 306, 443, 463, 47 1 , 479 Piper amalago 306, 307, 472 Piper auritum 308, 452 Piperjacquemontianum 306, 307 Piper marginaturn 306, 307 Piper pseudofuligineum 306, 307 Piper tuberculatum 322 Piperaceae 150, 306, 307, 471 , 668, 67 1 Pipromorpha 597 Piralidae 324, 634 Pisonia macranthocarpa 774 Pitahaya silvestre (hylocereus costaricensis) 255 Pitangus sulfuratus 426, 442, 622, 778 Pithecellobiurn 197, 262, 496 Pithecellobium dulce 148 Pithecellobium lanceolaturn 582 Pithecellobium pedicellare 148, 305 Pithecellobium saman 255, 308, 309, 450
700, 703, 704, 752
Pithecellobium unguiscate 700
Pithys albifrons 558
Pittier, H. F., 4, 1 20 Pityrogramma calomelanos 3 1 8
Pizote 444, 453, 492 Placobdella 421 Planococcus citri 85 Plantaciones 72 Plantas hormigas (cí. acacia de las hormigas, Polinización) 321 Plantas, hormigas (cf. cecropia) 285, 341, 463, 47 1 Plantas, hormigas cordia (cordia alliodora) 140, 142, 222, 223 Plantas, hormigas (triplaris americana, 703, 704 triplaris melanodendron) Plantas parásitas 295 Plantas parasíticas 295 Platanillo (heliconia latispatha) 252 Plátano (sapranthus palanga) 323 Platycarya 191 Platyceriurn 320 Platypodidae 732 Platypodiurn elegans 771 Platyrhacus bivurgatus 761 Platystele jungermannioides 286 Playerito arenero (calidris alba) 567 Pleistoceno 652 Pleopeltis 3 15, 3 1 8 Pleopeltis revoluta 3 17 Plethodontidae 387 Pleurothallis 287, 290, 291 Pleurothallis amparoana 292 Pleurothallis biflora 292 Pleurothalllis dolichopus 292 Pleurothallis rowleei 292 Pleurothallis tribuloides 292 Plicalolabia hagenbechki 513 Pliocercus 412, 421 Pliohippus 24, 28 Ploceidae 519 Plurneria 645, 653 Plurne:ia rubra 560, 639, 779 Plusiotis 776, 768 Poaceae 25 1 , 259, 333, 669 Pochocuate (nyctidrornus albicollis) 60 1 Podiceps dominicus 426 Podocarpaceae 1 46, 295, 658, 666 Podocarpus 146, 295 Podocarpus oleifolius 146 Podocarpus ustus 295 Poecilips rhizophorae 278 Pogonosoma 769, 771 Pogonosoma formidolosa 769, 770 Pohl, R. W., 259 Poison dart frogs 401 Polilla 298 Polillas del perezoso 468 Polioptila caerulea 617 Polistes 626, 634, 637, 651 , 724, 772, 773, 774 Polistes canadensis 725, 753, 772 Polistes carniflex 725, 780 Polistes erythrocephalus 725, 772 Polistes instabilis 725
Polistes versicolor 772 Polistinae 774 Polybia 626, 772, 776 Polybia diguetana 774, 775
Polybia occidentalis 774, 775 Polybia rejecta 774, 775 Poliibineae774 Polydesrni4a 761
Polygonaceae 345 Polypodiales 3 1 1
Polypodium 188, 3 15, 3 1 8, 3 19
Polyugonaceae 648 Pompilidae 770
Pontederiaceae 239 Ponthieva 287
Ponthieva diptera 289 Poro-poro (cochlospermurn vitifoliurn) 217 Portulacaceae 345
Posoqueria 645, 658 Posoqueria grandiflora 3 1 0 Posoqueria latifolia 3 1 0 Potos flavus (cf. martilla) 35'1 , 444 Polsenia armata 135 Pouteria 755
Powell, G. V. N., 6 1 2 Precipitación 37, 43, 44 Prehensile-tailed porcupine (coendou mexicanum) 474 Premnoplex brunnescens 612 Prepona 667, 746 Prestoea decurrens 136 Primates (cf. alouatta, ateles, cebus, horninidae, saimiri) 440, 448 Primitiae florae costaricensis 4 Prioateme1la rufothorax 770 Prioria 770 Prioria copaifera 137, 154, 210 Proboscidea 24, 25 Procamelus 24, 25 Prockia 2 1 1 Proctolaelaps 782 Procyonidae 492 Procyon 363, 409 Procyon cancrivorus 499 Procyon IOlor 444, 499 Procyon lOlor crassidens 499 Proéyon lOlor maynardi 499 Procyon lOlor purnilus 499 Productividaq primaria 152 Proechirnys' sernispinosus 35 1 , 367, 498 Prolapsus.27 Prosopanche 299 Prosopanche costaricensis, 299 Prosopis 298 Prosopis juliflora 284 Protiurn 141, 148, 537,' 614 Protiurn pittieri 141 PrOlopolybia purnila 626 Psarocolius decumanus 620
Pseudemys 24, 25 Pseudobombax 732 Pseudobombax septinaturn 471 , 714 Pseudococcidae 85, 108, 222, 238, 703
Pseudornonas solanacearurn 1 06
Pseudornyrmex 244, 278, 639, 652, 768, 775
Pseudornyrmex belti 473, 776 Pseudornyrmex ferruginea 649, 776
Pseudornyrmex gracilis 703 Pseudornyrmex nigrocincta 776
Pseudornyrmex nigropilosa 640, 777 Pseudornyrmex triplaridis 704
Pseudosphinx tetrio 412, 639, 657, 778 Pseudoxychila tarsalis 695, 779, 780 Psidiurn 384 Psidium guajava 344
Psiguria (d. anguria) 193, 1 94, 646, 667, 744 Psilorhinus 584 Psilorhinus mexicanus 584
Psilorhinus morio 584 Psilotaceae 3 14, 3 19
817
INDICE Psiloturn 3 1 9
Psittacanthus 296, 297 Psittacanthus allenii 297
Rafflesia 295, 298
Rafflesiaceae 298 Rafces fúlcreas 1 47
Psittacanthus calyculatus 297 Psittacanthus laterifolius 287 Psittacanthus quadrifolius 287 Psittacanthus scheeryi 287
Rain tree (pithecellobium saman) 308 Rain-tree bruchid 752 RamphaslOS 623 RamphaslOS sulfuratus 35 1 , 613, 614
Psychodidae 726 Psychotria 574, 645
Rana 358, 362, 403, 4 1 0, 417, 420 Rana ca1z.onuda 379
Psittacanthus schiedeanus 287 Psittacidae 560
Psychotria limonenus 421 Psychotria microdon 638 Pteridaceae 3 12
Pteridiurn 3 16, 3 1 9, 320
Pteridiurn aquilinurn 3 1 1 , 3 12, 3 1 5 Pteridofitas 3 14
Pteridophyta 1 88, 189, 228, 242, 273, 3 1 1 Pteris 3 1 2, 3 1 8
Pterocarpus 641 , 642, 754 Pterocarpus officinalis 136, 1 4 1 , 209
Pterocarpus rohrii 646 Pteroglossus 623
Pteroglossus torquatus 337 Pterombrus piceus 780
Ptiloglossa 266, 301, 328, 634, 641, 642, 645, 646
Ramphastos swainsonii 613 Ramphoce1us passerinil 270, 528
Rana c1arnitans 420 Rana maculata 420
Rana palmipes (cf. rana, web-footed frog) 420 Rana pipiens 363, 420
Ranas y sapos tóxicos (cf. sapo) 390 Rana ternero (leptodaetylus pentadactylus) 410 Rana venenosa (cf. dendrobates granuliferus) 401, 402 Rana vibicaria 420
Rana warschewitschii 358, 420 Randia 693 Randia eehinocarpa 197 Randia karstenii 692 Randia spinosa 693 Rand, A. S., 417
Puercoespín (coendou mexieanum) 474 Puma 444, 484 Punicaeeae 297 Punkies (eulicoides) 725 Punta morales 8 Purruja (culicoides) 642, 725
Ranita de boulenger 406 Raphia taedigera 75, 135, 136, 1 4 1 , 443, 5 1 0 Rata (ef. ratón, rattus raltus) 386 Rata algodonera hispida (sigmodon hispidus) 504 Ratas algodonera 504 Ratón arrocero pardo (oryzomys caliginosus) 497
Pyraustinae 642 Pyrrhoeoridae 217, 639
Ratón semiespinoso (heteromys desmaresúanus) 488, 489
Ptylogonis caudatus 298 Pudre oreja 264
Puya dasylirioides 147 Pyralidae 108, 1 24, 194, 226, 336, 642
Pyrus eornrnunis 788 Python 386 Qualea paraense 135 Quararibea 141 Quararibea asterolepsis 463 Quararibea bracteolosa 1 4 1 Quararibea platyphylla 1 45 Quemas 7 1 , 72
Quassia 787 Quercus 18, 126, 298, 299, 300, 323, 644,
652 Quereus copeyensis 229 Quereus corrugata 145, 146 Quercus costaricensis 1 46, 155, 321
Quereus oleoides 128, 155, 321, 322, 323, 496, 51 1 , 697, 793
Quereus seemanni 145, 146 Quesada Gigas 739 Quetzal (pharomachrus mocinno) 640 Quiebra muelas (drimys winteri) 239 Quiehuana angustriventris 781 Quichuana aurata 78 1 Quichuana picadoi 781
Quioro 613 Quiscalus mexicanus 612, 61 3 Quita calzón (polistes) 772 Quiura (terminalia oblonga) 339 Rabihorcado magno (fregata magnifieens) 589 Raccoon (procyon lotor) 499
Radiación solar 35, 40 Radiolarios 1 8
818
Restrepia 291
Restrepia xanthophthalma 292 Rettenmeyer, C. W., 662, 749 Revoluta 637 Rhadinaea decorata 421 Rhamnaceae 648 Rheornys 441 Rhinobothrium 412 Rhinoceros beetle 749
Rhinochenus 639 Rhinochenus stigma 258
Rhinochenus transversalis 257, 258 Rhinoclernrnys 366
Rhinoclernrnys annulata 367, 421 Rhinoclemmys funerea 366
Rhinoclernrnys puleherrima 367, 412, 423 Rhinophrynidae 424
Rhinophrynus dorsalis 358, 424 Rhinoseius 604
Rhinoseius colwelli 63 1 , 78 1 , 789 Rhinoseius richardsoni 782 Rhizobium phaseoli 80 Rhizoctonia solani 96
Rhizophoraceae 133, 297 Rhizophora 189, 278, 279 Rhizophora brevistyla 276 Rhizophora harrisonii 276
Rhizophora mangle 133, 136, 148, 277 Rhizopus nigricans 345 Rhynchonycteris naso 445, 502 Rhynchotherium 24
Rhytipterna holerythra 600 Ribes 1 8 Rice 70, 1 06 Rice, R., 102
Ratón espinoso 488 Ratón pardo (oryzomys caliginosus) 497
Rich, P. V., 13 Rich, T. H., 1 3
Ratonesrat-tailed maggot (quichuana angustiventris) 781
Corcovado) 7 Rinorea pubipes 141
Raulesnake plant (calathea insignis) 206, 398, 4 1 4 Rattus norvegicus 109 Rattus raltus 109, 220, 386, 498, 506 Rauwolfia 496 Ray, T., 336 Red turtle (rhinoclemmy s pulcherrima) 423 . Reduviidae 696 Redúvido (apiomerus picúpes) 696 Red-tailed squirrel (sciurus granatensis) 503 Red-winged blackbird (agelaius phoeniceus) 556 Rehdera trinervis 132 Reinita amarilla (dendroica petechia) 587 Reinita milera (coereba flaveola) 578 Reinita verdosa (vermivora peregrina) 624 Reithrodontornys 441 Remsen, J. V., Ir., 575
Rentz, D. C. F., 763 Reptiles y anfibios, adaptaciones de defensa
de los anfibios 355 Reptiles y anfibios, alimento y hábitos
alimenticios de los anfibios 355, 371 Reptiles y anfibios, biología reproductiva de
los anfibios 355 Reptiles y anfibios, listas de cotejo 355
Reptiles y anfibios, registro de especies 355 Reptiles y anfibios, registro general 355
Reptiles y anfibios, tortugas y cocodrilos 355, 365
Rieklefs, R . , 594 Rincón de Osa (cf. Parque Nacional
Riodinidae 667, 671, 672 Risch, S., 67, 98 River turtle 422 Roadside hawk 563 Robber fly 769 Robinson, D. c., 420, 426 Roble (�. querrus) 1 8 , 1 26, 298, 299, 3 1 4, 315 Roble encino (cf. quereus oleoides) 322 Rodríguez, R. L, 6 Rolled-leaf hispine 721 Romaleidae 787 Rosaceae 297, 298, 670 Rosella sickingiae 327
Rosellinia pepo 84 Rothschildia 638 Rourea glabra 1 5 1 Rowell, H. F. , 663, 727, 764, 787
Roya de café 89 Rubiaceae 155, 297, 298, 3 1 0
326, 648, 658, 666, 670, 671 , 693, 7 1 4 Rubus 538, 604, 732, 74O, 744, 752, 745
Ruddy ground dove 579 Ruddy quail dove 592
Ruddy-tailed flycatcher 616 Rueda caca (dichotornius carolinus) 726 Rufescent tinamou 583 Rufous-collared sparrow 628 Rufous-tailed jacamar 590 Ruta 1 1 1
INDICE Ruta de dispersión centroamericana 13, 3 1 Rutaceae 1 1 1 , 297, 298, 3 13, 3 1 4, 668, 671 , 665
Ryania speciosa 1 4 1 Rynchopidae 5 1 8
Sabanas (cf. pastizales y sabanas) 73 Saccharicossus sacchari 108 Sacchanun 108 Sacchanun officinanun 108, 1 09 Saccopteryx bilineata Saccopteryx leptura
Sacoglonis 339, 355 Sacoglottis trichogyna 155, 1 7 1
Sac-wmg bat 502 Saimiri oerstedü 441
Scel0p0rus squamosus 426 Scel0p0rus variabilis 426 Schal, c�, 706
Scheelea 123 Scheelea rostrata 1 86, 187
Schee1ea zonensis 1 86 Schemske, D. VV., 224, 269 Scherzer, K., 2, 120 Schistocerca 764 Schistocerca paranensis 108 SclUzaeaceae 3 16, 3 1 9
Schoepfia 296 Schoepfia schreberi 152 Schomburgkia 287, 288 Schreiber, R. VV. , 589, 605
Short, L L, 569
Sibon 4 12 Sickingia maxOllÜ 142, 326, 327, 646
Sicono 7 12 Sida 639
Siempre verde (jacquinia pungens) 268 Siempre viva (jacquinia pungens) 268 400, 452, Sigm�on hispidus 187, 441, 45 1 , 470 490, 497, 504, 505 Sigmodontomys alfari 498 Silberglied, R., 694 Sílfidos 651 Silk tree 217 Silky anteater 475
Saíno (tayassu tajacu) 485, 510 Salamander 388
Scincella 428 Scincidae 364, 427
Silver-spotted sphinx 7 1 6 Simaroubaceae 648, 668
Salix 1 8 Salmonella 380 Salphichlaena volubile 3 16 Saltamonte 663
Sciurus deppei 504 Sciurus granatensis 503
Simulium metallicum 784 Simulium quadrivittatum 784 Simulium panamense 784 Simulium paynei 784 Simyrma blornfildia 666 Siparuna 597
Salamandras 387 Salicaceae 298
Saltamonte o chapulín gigante (tropidacris cristata) 787 Saltamonte oroverde (dryophilacris bimaculata) 727
Saltarín colilargo (chiroxiphia linearis) 574 Salvadora 363
Sciuridae 35 1 Sciurus 351
Sciurus variegatoides 205, 441 , 504 Scleracystis 345, 346 Scleracystis corernioides 347 Scleracystis dussü 347 Sco1ecophis 4 1 2 Sco1ydoptera tachasera 658, Scolytidae 298, 643 Sco1ytodes atratus panamensis 783
Salvia 604 Salvin, O., 3
Sco1ytodes maurus 783 Scotinomys 400, 44 1 , 498
Samanea saman 308 Sanate (quiscalus mexicanus) 612
Scrobivalppsis solanivora 106 Scrophu1ariaceae 295, 299
Salvinia 3 1 7 Salyavata variegata 759
Sandbox lree 254 Sanderling 567
SCOlt, N. J., 355, 379, 387, 388, 390, 397, 398, 403, 404, 406, 4 1 0, 4 1 1 , 415, 421
Sea snake 416 Sea turtle 407
Sanderson, G. C., 499 Santalaceae 295, 296 Sphinix biolleyi 658 Sapindaceae 1 5 1 , 297, 648, 670 Sapindus saponaria 133 Sapium oligoneuron 145 Sapium pachystachys 145, 146 Sapo 390
Sechium 1 1 1 Sechium edule 426 Secuencias de rocas (cf. geo1ogia) 47, 6 1 Securidaca sy1vestris 720 Seib, R. L , 4 1 1 Seifert, R . P. , 388 Seirarctia echo 353 Se1aginella 1 24, 1 25, 3 1 8, 766
Sapotaceae 146, 279, 280, 745 Sapranthus palanga 323, 324, 450
Se1aginellaceae 668 Se1aginellales (cf. pteridófitas) 3 1 4
Sapo borracho (rhinophrynus dorsalis) 424 Sapontaceae 648
Saprofitos 1 5 1 Sarcophagidae 774
Se1aginella arthritica 421 Selaginella euptychia 3 1 9
Selasphorus fIammula 604 Se1enothrips rubrocinctus 84
Simulidae 783 Simulium 783
Siproeta 695 Siproeta ste1enes 666 Sirenia 5 1 2 Skink 427
Skutch, A. F., 579, 592, 593 Sloanea 384
Sloanea medusula 145 Sloanea temiflora 1 33 , 637 Slud, P., 7 Smiley, J. T., 301, 302 Smilisca 358, Smiliscaceae 1 5 1
Smilodon 25 Srnith, N. G. Smith, S. M., Smoky frog 410 Smythe, N., 477 Sobralia 286, 289, 293 , 734
Sobralia macrantha 294
Sociedad Nacional de Agricultura 4
$ocratea durissima 1 35, 1 4 1 , 1 48, 350 488, 614
Solanaceae 1 50, 297, 298, 327, 329, 486, 658, 728, 750
Solanopteris 3 19 Solanopteris brunei 263, 3 1 9
Sarcoramphus alratus 572 SaturDÜdae 633
Semana Santa 243 Sematura 1unus 632
Solanum 328, 330, 646, 727, 728, 733 Solanum hazenü 471
Satyria 604 Sauer, J. D., 219
Senecio hoffmaoü 247 Senecio oerstedianus 7 1 3
Solanum nigrum 1 1 1 Solanum ochraceo-ferruginum 327, 328
Satyridae 199, 7 1 5 Satyrinae 669
Savage, J. M., 1 , 8 Saxifragaceae 297, 298
Scaphidura oryzivora 626 Scaphiodontophis 4 1 2
Scaphiopus 425
Scarabeidae 237 Scarabacidae 337, 353, 634 Scardafella inca 579
Scarlet macaw 558 Scelidotherium 25 Scelionidae 751 Sce10p0rus 400
Sce10p0rus cyanogenys 427 Scel0p0rus malachiticus 426, 427
Senecio 668, 692 Senecio andico1a 7 1 3
Solanum hispidum 329 Solanum lanceifolium 330
Serpiente bejuquilla 657 Servicio de Parques Nacionales de Costa
Solanum quitoense 330 Solanum rugosum 142
Parque Nacional Corcovado; Parque Nacional Ric6n de la Vieja; Parque Nacional
Solanum tuberosum 1 04, 105 Solanum wendlandii 330
Rica 7 (cf. Parque Nacional Braulio Carrillo,
Santa Rosa) Sesbania 326
Sesbania emerus 325, 326 Sesüdae 305 Setillero de collar (sporophila aurita) 615 Setillero de laguna (sporophila aurita) 615 Setophaga ruticilla 6 1 7
Sherry, T. VV., 590, 619,
Solanum siparunoides 329, 330, 727 Solanum torvum 329
Soldas 404 Solenopsis 263 , 442, 453, 476, 509, 652, 743
Solubea poecila 107 Sonadora común (hamadryas februa) 743 Sorocea 614 Sorocea cufodontisii 1 35
Sorococa (otus choliba) 603 Sotorré matraquero (campylorhynchus
819
INDICE
Soterrey rufous-naped wren (campylorhynchus núinucha) 570
Struthanthus 296, 297 Struthanthus costaricensis 297 Struthanthus marginatus 297
Sowls, L. K., 580 Spathiphyllum 1 4 1 Speothos venaticus 478, 479 Sphaeroma terebnms 278
Struthanthus oerstedii 298 Struthanthus omicularis 298 Struthanthus polystachyurn 298 Struthanthus quercicola 298
Sphaeropteris 229, 230 Sphaeropteris brunei 229
Struthanthus woodsooü 298 Stryphnodendron excelsurn 305
Sphecidae 753, 770 Sphenamorphus 428, 430
Stumira lilium 447 Stylogyne 421
núinucha) 570
Sphenomorphus cheniei 427, 428, 429, 430 Sphingicarnpa mexicana 778 Sphingidae (mariposas esfíngidas) 329, 632, 633, 778 Sphonogophorus 789 Spider wild tomato 329 Spiny lizard 426 Spiny pocket mouse 488, 489 Spiranthes 286, 287, 290 Spodoptera 93, 258 Spondias 384, 493, 716, 755 Spondias mombin 443, 444, 452, 463 473, 496 Spondias purpurea 400, 496
Spondias radlkoferi 1 42, 496 Sporophila 525, 541 , 615 Sporophila aurita 615 Sporophila nigricollis 61 5 Sporophila schistacea 61 5 Sporophila torqueola 615 Spotted bamtail 6 12 Spotted sandpiper 555 Stachitarpheta 676, 773, 777 Stachitarpheta jarnaicensis 792 Stachytarpheia jamaicensis 693 Stachytarpheta fnmtizii 633 Standard Fruit eompany 75 Standley. P. e., 1 20, 288, 289, 292 Stanhopea 293 Stanhopea intermedia 293 Stanhopea oculata 290, 293 Stanhopea wardii 290 Staphylinidae 298, 731, 735 Staton, M. A., 392 Stator 1 96 Stator generalis 245
Subepalos (prernnoplex brunnescens) 612 Sucesión (cf. registros de especies de aves, insectos y plantas) 155 Suelda con suelda 404 Suelos 79, 8 1 , 107 Sulfúrea quemada (phoebis philea) 768 Sundown cicada 738 Sufá (terrninalia oblonga) 339 Sus domesticus 102 Sus scrofa 102 Swallenochloa subtesseIlata 333, 334 Sweat bee 1 4 1 Swietenia hurnilis 334, 335 Swietenia macrophyIla 334, 335 Sylviidae 617 Sylvilagus 333 Sylvilagus floridanus 441 , 506 Sylvilagus brasiliensis 441
Syrnbranchus marmoratus 426 Syrnphonia 578, 7 1 9 Syrnphonia gobulifera 148, 578, 7 1 9 SynaIlaxis albescens 522
Symphonia globulifera 135 Synecanthus warscewiczii 141 Syngoniurn 28 1 , 282, 283 Syngoniurn stenophyIlum 338
Syngoniurn triphyIlurn 336, 337, 338 Synoeca 724, 772
Synoeca surinama 725 Syntheosciurus poasensis 504 Syringodium 503 Syrrhophyus 356 Tabebuia 636 Tabebuia chrysantha 338 Tabebuia guayacan 338, 339 Tabebuia impetiginosa 720, 792
Stator limbatus 309 Stator pruininus 326
Tabebuia ochracea subsp. neochrysantha 129, 338, 339, 400, 646, 720
Stelis 292 Stelopolybia araeta 626 Sternrnadenia 332, 496, 646, 7 1 7 Sternrnadenia obovata 33 1 Stemmadenia doneIl-srnithii 1 54, 3 3 1 , 332 Stenodermatinae 447 Stenorrhynchos 287, 291 Stenorrhynchos navarrensis 287
Tabebuia palustris 284 Tabebuia rosea 129, 720
Stenorrhnchos speciosa 287 Sterculia 639 Sterculia apetala 155, 496 Sterculia recordiana 204
Tabletas (hamadryas februa) 743 Tachigalia versicolor 153, 770, 771 Tachinidae 108, 298, 751 Tachycineta-iridoprocne 594 Tachycineta thalassina 594 Tadarida brasiliensis 446 Tagetes 666 Tajacu 205 Taltuzas 441 Tarnandua 507, 508, 509, 758, 759 Tamandua mexicana 449, 475, 507, 508
Sterculiaceae 155, 249, 297, 298, 765 Stevens, G. e., 204, 701
Tarnandua tetradactyla 386, 475, 508
Stingless bee 785 Stone, D. E., 1 90
Tantilla 412 Tapacara (cyclopes didactylus) 475
Stiles, F. G., 252, 523, 541 , 563, 564, 572, 604, 608, 624, 625
Stout J., 767, 768 Strauch, J. G., Jr., 555, 667 Streptoprocne sernicoIlaris 586 Strong, D. R., 721
820
Tangara 522, 532 Tangara inamata 270
Tapaculo (guamma ulrnifolia) 249 Tapinorna 278 Tapiridae 451, 509 Tapiroidea 23
Tapirus bairdii 509
Tapirus indicus 5 1 0 Tapirus rou1ini 5 1 0 Tapirus terrestris 5 1 0 Tayassu 27, 485 Tayassu tajacu 478, 510, 5 1 1 Tayra 483 TaYt'a bamara (eira bamara) 483 Tectaria 3 17, 3 1 8 Tectaria euryloba 421 Tectaria incisa 421 Tectónica de placas 13, 17, 59 Teiidae 364, 379
Telipogon 289, 292, 294
Telipogon monticola 286 Temperaturas (cf. estación seca, estacionalidad, clima) 39, 40, 4 1 , 42 Temporales, clima 38 Tennesee warbler 624 Theopharastaceae 268 Tepezcuintle (dasyprocta, agouti paca) 477 Terciopelo (bothrops asper) 388 Terenotriccus erythrurus 591, 597, 616, 617 6 1 8, 620 Terenura 557
Terrninalia catappa 137, 155, 498, 557 Terrninalia chiriquensis 340
Terrninalia lucida 703 Terrninalia oblonga 130, 136, 1 42, 148 339, 340 Terrnitopone 759 Terrapene carolina 421 Terrestres 366 Tetragastris 614 Tetragastris panamensis 135, 770 Tetraonyx chrysomelinus 241 Tetrorchidium 146 Tettigooüdae 763 Thalassia 5 1 3 Thalia genieulata 1 33 Thalurania fureata 253 Tharnnomanes 557 Tharnnophilus bridgesi 521 Tharnnophilus doliatus 52 1 , 557, 618 Tharnnophilus punctatus 52 1 , 618 Tharnnophis sirtalis 363 Thecla 298, 671 ThecophyIlurn orosiense 604 Thelypteris 3 1 8 Theobroma cacao 82, 140, 154, 755 Theophrastaeeae 268
Thygater 208 Thyrsopteris 228
Thom bug 787 Thouinidium decandrurn 132 Thraupidae 270, 529, 612 Thraupis 298 Three-toed sloth 467 Thripadeetes rufobrunneus 557 Thrips 84 Thryorehilus browni 522 Thryothorus nigrieapillus 528
Thyreodon atriventris 634
Thyroptera tricolor 439 Thyrothorus sernibadius 521 Thyrothorus nigrieapillus 521 Thysania agrippina 700 Thysanura 73 1 TIaris 6 1 6 TIaris olivacea 6 1 5 TIger beetle 645, 779, 780
INDICE TIgre (felis OIlca) 484
Trichipteris 229 Trichipteris costaricensis 229 Trichipteris stipularis 228, 229 Trichipteris ursina 228, 229 Trichogramma 108, 751 Trichogrammatidae 723 Tricholoma 300 Trichomanes 3 1 8 Trichomanes capillaceum 3 1 6
Ulmaceae 1 5 1 , 341, 370 Ulmus 1 8 Umbelhferae 668 Umbelliferae 7 13 Umbonia crassicomis 787, 789 United Fruit Company 75, 285 United Brands 76 Universidad de Costa Rica 7 Universidad de Sto. Tomás 4
Tmamú grande 583
Trichoptera 634 Trifolium 8 1 , 300
Universidad Nacional Autónoma (UNA) 8 Uña de gato (macfadyena unguis-cati) 275 Urania boisduvalü 790 Urania fulgens 632, 639, 642, 666
Tmamús 5 1 8 Tmamus major 543, 583
Trigona 186, 196, 197, 204, 205, 234, 24 1 ,
Urania leilus 790
297, 249, 306, 322, 35 1 , 352, 637, 641, 648
Urania sloanus 790
Urocyon cinereoargenteus 444, 470 Urera 598, 625 Uribea 134 Uroderma bilobatum 447
Toboba d e pestañas 388 Todirostrum 530, 620
651, 698, 699, 733, 785 Trigona corvina 786 Trigona dorsalis 6697, 698, 699 Trigona fulviventris 270, 698, 785, 786 Trigona fuscipennis 786 Trigona silvestriana 786 Trigonidium 289 Trimeresurus 389
Todirostrum cinereum 521, 619, 620 Todirostrum maculamm 619, 620
Trimorphodon biscutatus 401 Trinervitermes 758
Todirostrum sylvia 52 1 , 620 Todzia, C. A., 246
Triplaris americana 703, 704 Trismeria trifoliata 3 1 8
TIgrillo (felis yaguaroundi) 485 TIjereta (!regata magnificens) 589 TIjerilla (fregata magnificens) 589 Tiliaceae 272, 297 Tillandsia 701 Tillandsia caput-medusae 200, 202 Tillandsia circinnata 200, 203 Tillandsia pruinosa 200, 201 TIamidae 5 1 8 Tmamú canelo (crypturellus cinnamomeus) 583
Tmk frog 404 TIphüd wasp 780 TIphüdae 780 TIrano tropical (tyrannus melancholicus) 122 TIthorea tarricina 744 TItyra semifasciata 2 1 1
Toledo (chiroxiphia linearis) 574 Tolumuco (eira barbara) 444, 483 Tomatillo araño 329 Tonatia 446 Tonduz, A., 4, 120 Tontillo (mionectes oleaginea, terenotriccus erythrurus) 597, 6 19 Tordo (turdus grayi) 621 Tordo sargento (agelaius phoeniceus) 556 Toronja 85 Tortolita colorada (columbina talpacoti) 579 Tortolita común 579 Tortolita rojiza (columbina talpacoti) 579 Tortuga (chelonia) 394 To�ga de agua dwce 366 Tortuga blanca (che1onia) 394 Tortuga y oocodrilos 365 Tortuga marina 365 Tortuga de río 422 Tortuga roja . (rbinoclemmys pwcherrima) 423 Tortuga terrestre (rbinoclemmys) 421
Trichomanes membranaceum 3 1 6 Trichogrammatidae l08
Tristán, J . F., 3 Trochilidae (cf. colibri) 3oo, 605 Troglodytes 570 Trogonidae 610, 659 Tropaeolum 604 Trophis involucrata 1 4 1 , 342
Uraniidae 666, 790 Urbanus 270
Uromyces 8 1 Urostigma enorme 690 Urraca neotropica,1 584 Urraca parda (cyanocorax morio) 76 Urticaceae 342, 345, 670 Utley, J. F., 200 Utricularia 146 Vacciniurtl 604 Vaccinium consanguineum 261 Vainilla 286 Vainilla planifolía 294 Vampire bat 480
Trophis racemosa 133, 142, 644, Tropical kingbird 622 Tropical screech owl 603 Tropidacris cristata 787
Vampyressa 444 Vampyriscus 444
Tucán de swainson (ramphastos swainsonii) 6 1 3
Vampyrops 444 Vampyrum 444, 5 1 4
Tunga penetrans 738 Túngara (physalaemus pustulosus) 4 1 7 Tupinambis 363, 386 Tupinambis teguixin 367 Turdidae 236, 529 Turdus 621
Vampyrum spectrum (vampiro falso) 446, 472, 5 1 j Van DeVender, R . W., 384 Vanda 289
Turdus grayi 298, 524, 621 Turdus merulus 619 Turdus migratorius 621 Turdus plebejus 236 Turltey vulture 512 Tumeraceae 302, 769
Vampiro (desmodus rotundus) 444, 446, 480 Vampiro falso (vampyrum spectrum) 5 1 3
Vandermeer J. H., 67, 75, 76, 86, 100, 349 Vantanea 134 Vantanea barbourii 135, 342, 343 Varanus 363 Varanidae 363 Vargas V., M., 783
Tosi, 1. A., 7 Totolate floral del colibrí (rbinoseius colwelli) 781 Tovomita nicaraguensis 146
Tumer, D. c., 480 Turquoise-browed motmot
Tovomita pittieri 148 Toxinas 361
(eumomota superciliosa) 588 Tursiops truncatus 442
Toxodon 25 Toxorhynchites 742 Toxotrypana curvicauda 99 Trachops 5 1 3
Tylenchulidae 85 Tylenchwus semipenetrans 85
Venado (odocoileus virginianus) 495 Venado alazán 496 Venado cola blanca (odocoileus virginianus) 495
Tylomys 441 Typha 5 1 3
Vencejo de cuello castaño (cypseloides rutilus) 585
Trachops cirrhosus 4 1 7 , 4 1 9 , 446 Tree fems 3 1 4
Typha latifolia 1 3 3 Tyrannidae 270, 5 1 9, 6 1 6, 617, 6 1 9 , 622
Vencejo enano de las palmeras 585 Vencejo de frente manchada 585
Treehopper (umbonia crassicomis) 787 Trema 598, 625 Trema micrantha 285, 341 , 574, 651 Trepador moteado
Tyranus couchü 623 Tyranus forficatus 623 Tyranus melancholicus 622, 623 Tyranus savana 623
Veranillo 38, 97 Veranillo de San Juan 38 Verano 35, 45, 38 Verbenaceae 269, 648, 666, 668, 67 1 , 744,
(premnoplex brunnescens) 61 2 Trichechus manatus 5 12
Tyranus verticalis 623 Tyropteridae 445
Trichilia 466 Trichilia cepo 473 Trichilia colimana 129, 133
Uca 1 89 Uca panamensis 1 89
765 Vermivora chrysoptera 625 Vermivora peregrina 527, 537, 624 V.A. (cf. hongos micorrlzicos) 343
Ucides cordatus 742 Ucides occidentalis 742
Vespertilionidae 445, 446, 491 Vespidae (polistes, polybia) 753, 770, 774
Trichilia cuneata 574
Variable seedeater 615 Vásquez M. A., 63 Vegecultura 88, 127,129 Vehrencamp, S. L., 581
82 1
INDICE Viento 36, 42 Vi¡¡na <1 1 Vine snake 415 Vinson, S. B., 719 Violaceae 302 Vipéridas 453 Vireo flavoviridis 212 Vireonidae 519 Vi�ola 349, 529, 537, 614 Virola kosclmyi 1 36 Virola sébifera 349, 615 Virola surinamensis 148 Virus 8 1 , 96, 99, 108, 1 17, 1 1 8 Viscaceae 296 Viscum album 295 Visitadores de flores 651 Vismia 789 Vismia baccifera 651 Vitaceae 151, 658 Vinaria 3 1 5 Vochysia 646 Vochysia ferruginea 141 Volatinia 616 Volatinia jacarina 615 vO 's, H. K . , 416 Vo chysiaceae 671 Vri ea 202 Vriesea gladioliflora 200, 201, 203 Vriesea kupperiana 200 Vriesea ororiensis 203, 604 Wagner, H., 2, 120, 587 Wagner, W. H., 242, 3 14 Wake, M. H., 404 Walter, D. S., 286 Waltheria indica 792 Warscewiczia coccinea 141 Wa,p mantispid 724 Water hyacinth 239 Web-footed frog 420 Weinrnannia pinnata 146 Weinrnannia wercklei 146 Welfia 35 1 Welfia georgü 75, 141,148, 271 , 488 Welfia palm 141 Wendland, H., 120 Werklé, C., 4, 6, 120 West-Ebemard, M. l, 772 West indian manatee 512 Westem sandpiper 568 Wetzel, R. M., 479
E
White.banded fatirna 694 White-banded sphinxlet 692 White-faced capuchin 472 White-fronted nunbird 598 White-tailed deer 495 Whitrnore, J. L , 284, 334 Wid bitter gourdlet 214 Wild papaya 267 Wild pitahaya 255, 309, 658 Wild plantBin 252 W�arnsOf\, G. B., 227, 259 Willis, E., �57 Wilsonia wsilla 537 Wilson' D. ' 264' 439' 457' 491 Wilson, M. . , 194 Windsor, D. M., 718, 774 Winston, M 96 Winteraceae 239 Wissadula 639, 69"{ Witheringia 727 Wood nyrnph 199, 715 Wood warbler 612, 617 Wood, S . L , 783 Wood, T. K., 787 Wrenthrush 627 Wyeomyill ,651 Xanthopas,ns tirnais 642, 643 Xanthoxylum setulosurn (cí. zanthoxylurn) 197 Xantusüdae 364 Xenarescus 721 Xenomyrrnex 278 Xestoblana hamata (cucaracha) 706, 707, 708, 709 Xicote (xylocopa) 213, 218, 243, 248, 301, 326 Xylocopa 197, 213, 243, 248, 301, 326, 640, 645, 646, 651 Xylocopa fumbriata 218, 792 Xylocopa gualenensis 218, 791 , 792, 793 Xylocopa muscaria 218 Xylocopa viridis 218 Xylocopidae 301 , 326, 640, 645, 646, 651 Xylophanes 633, 657, 658 Xylophanes crotonis 658 Xylopharles fersa 658 Xylophanes germen 658 Xylophanes jordani 658 Xylophanes modina 658 Xylophanes tumata 639, 658
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822
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Xylophanes undata 658 Xylophanes zurcheri 658 Xylosrna 148, 2 1 1 , 42 1 Xiq:¡enia americana 152, 296 Xip'J:¡omynch� lamryrnOlus 600 Yellow warbler 587 Yellow-lined grasshopper 764 Yellow-spotted byttneria borer 693 Yerre yerre (cryp�rellus cinnarnomeus) 583 Yigüirro (turdus grayi) 621 Young, A . M, 738 Zalophus califonianils 441 Zarnia 352, 353 Zarnia fairchildiana 352 Zarnia skinneri 352 Zanate (quiscalus mexicanus) 612 Zanatle 612 Zacryptocerus 476 ZancudOl (haernagogus) 741 ZanrudOl azules (haernagogus) 742 Zanrudos caseros del sur 741 Zanrudos negros del estero 741 Zanrudos de las madriguera de cangrejOl (deinocerites) 742 Zanrudos gigantes (toxorhynchites) 742 Zanthoxylurn 148, 597, 765 Zanthoxylurn mayanum 148 Zanthoxylurn setulOlum (xanthoxylurn setulosum) 197 Zapoyol 560 Zamynchus wagleri 625, 62� Zarigüeya (didelpbis marsupialis) 482 Zarigüeya de VIrginia 482 Zariguer,a de cuatro ojos 440 Zarza (mirnosa pigra) 280 Zeledonia coronata 627 Zeledonia (zeledonia coronata) 627, 628 Zingiberaceae 633 Zingiberales 721 Zompopa (atta cephalotes) 701 Zonchiche (cathartes aura) 572 Zonchos 573 Zonotrichia capensis 628, 629 Zopilota (clelia clelia) 397 Zopilote cabecirroja (cathartes aura) 572 ,. Zorra gris 470 Zorra mochila (didelpbis marsupalli) 482 Zorro de balsa (cyclopes diactylus) 475 Zorro pelón (didelpbis mamipialis) 482 Zug, G., 390
ISBN 0-226-39334-8