Una evaluación parasitológica de insectos comestibles y su papel en la transmisión de enfermedades

Sedetectaronparasitosen244 (81,33%)de300(100%)granjasdeinsectosexaminadas En206(68,67%)deloscasos,los parasitosidentiicadosfueronpatogenossoloparainsectos;en106(35,33%)casoslos parasitoseranpotencialmenteparasitariosdelosanimales;yen91(30,33%)casos,los parasitoseranpotencialmentepatogenosparaloshumanos Losinsectoscomestiblessonun reservoriosubestimadodeparasitoshumanosyanimales.Nuestrainvestigacionindicaelim portantepapeldeestosinsectosenlaepidemiologıadelosparasitospatogenosdelosverte brados Elexamenparasitologicorealizadosugierequelosinsectoscomestiblespuedenserel vectordeparasitosmasimportanteparalosanimalesinsectıvorosdomesticos.Segunnuestros estudios,lainvestigacionfuturadeberıacentrarseenlanecesidaddeuncontrolconstantede lasgranjasdeinsectosestudiadasenbuscadepatogenos,aumentandoasılaseguridaddelos alimentosylospiensos.Losinsectoscomestiblessonunreservoriosubestimadodeparasitos humanosyanimales.Nuestrainvestigacionindicaelimportantepapeldeestosinsectosenla epidemiologıadelosparasitospatogenosdelosvertebrados Elexamenparasitologicoreal izadosugierequelosinsectoscomestiblespuedenserelvectordeparasitosmasimportante

20/8/22, 16:13 A parasitological evaluationof edibleinsects andtheir roleinthetransmissionof parasitic diseases tohumans andanimals PMC https://wwwncbi nlmnihgov/pmc/articles/PMC6613697/?fs=e&s=cl&fbclid=IwAR3ROuFxhmrkISD0qulEimK7Mdecd U7PjLzvBJT5xEiC5QmFe4TzJRgNI0 1/28 Más uno 2019; 14(7): e0219303 Publicado en línea el 8 de julio de 2019 doi: 10 1371/journal pone 0219303 PMCID: PMC6613697 PMID: 31283777 Unaevaluacionparasitologicadeinsectoscomestiblesysupapelenlatransmision deenfermedadesparasitariasahumanosyanimales Remigiusz Gałęcki , Conceptualización , Conservación de datos , Análisis formal , Adquisición de fondos , Investigación , Metodología , Administración de proyectos , Recursos , Software , Validación , Visualización , Redacción: borrador original , Redacción: revisión y edición y Rajmund Sokół , Supervisión , Redacción: revisión y edición Pedro L Oliveira, Editor Resumen Apartirdel1deenerode2018entroenvigorelReglamento(UE)2015/2238delParlamento EuropeoydelConsejo,de25denoviembrede2015,porelqueseintroduceelconceptode “nuevosalimentos”,incluidoslosinsectosysuspartes.Unadelasespeciesdeinsectosmasuti lizadasson:gusanosdelaharina( Tenebrio molitor ),grillosdomesticos( Acheta domesticus ), cucarachas(Blattodea)ylangostasmigratorias( Locusta migrans ) ) Enestecontexto,eltema insondableeselpapeldelosinsectoscomestiblesenlatransmisiondeenfermedadespara sitariasquepuedencausarperdidassigniicativasensureproduccionypuedenrepresentar unaamenazaparahumanosyanimales Elobjetivodeesteestudiofueidentiicaryevaluarlas formasdedesarrollodelosparasitosquecolonizaninsectoscomestiblesengranjas domesticasytiendasdemascotasenEuropaCentralydeterminarelriesgopotencialdeinfeccionesparasitariasparahumanosyanimales Elmaterialexperimentalcomprendiomuestras deinsectosvivos(imagina)de300granjasdomesticasytiendasdemascotas,incluidas75 granjasdegusanosdelaharina,75granjasdegrillosdomesticos,75granjasdecucarachas silbantesdeMadagascary75granjasdelangostasmigratorias

1, * 2 Volver arriba

Losgusanosdelaharinasoninsectosmodeloenlainvestigacion parasitologica[10 12]. Volver arriba

Gregarine spp., Hymenolepis diminuta y acarosdelafamiliaAcaridae

siderancomestibles Losinsectoscomestiblesmaspopularesincluyengusanosdelaharina(

20/8/22, 16:13 A parasitological evaluationof edibleinsects andtheir roleinthetransmissionof parasitic diseases tohumans andanimals PMC https://wwwncbi nlmnihgov/pmc/articles/PMC6613697/?fs=e&s=cl&fbclid=IwAR3ROuFxhmrkISD0qulEimK7Mdecd U7PjLzvBJT5xEiC5QmFe4TzJRgNI0 2/28 paralosanimalesinsectıvorosdomesticos.Segunnuestrosestudios,lainvestigacionfutura deberıacentrarseenlanecesidaddeuncontrolconstantedelasgranjasdeinsectosestudi adasenbuscadepatogenos,aumentandoasılaseguridaddelosalimentosylospiensos Los insectoscomestiblessonunreservoriosubestimadodeparasitoshumanosyanimales Nuestrainvestigacionindicaelimportantepapeldeestosinsectosenlaepidemiologıadelos parasitospatogenosdelosvertebrados Elexamenparasitologicorealizadosugierequelos insectoscomestiblespuedenserelvectordeparasitosmasimportanteparalosanimales insectıvorosdomesticos.Segunnuestrosestudios,lainvestigacionfuturadeberıacentrarseen lanecesidaddeuncontrolconstantedelasgranjasdeinsectosestudiadasenbuscade patogenos,aumentandoasılaseguridaddelosalimentosylospiensos

LosgusanosdelaharinasonescarabajosdelafamiliaTenebrionidae Losescarabajosadultos generalmentemidenentre13y20mmdelargoylaslarvastienenunalongituddealrededor einsectıvoros.Elvalornutricionaldelaslarvasdelgusanodelaharinaescomparablealdela carneyloshuevosdegallina[8].LosgusanosdelaharinasonfacilesdealmacenarytransportarSonabundantesennutrientesdealtadisponibilidadyseconsideranunafuentedeali mentacionmuyprometedoraparalacrıadeavesypeces.Losgusanosdelaharinatambiense puedenadministraramascotasyganado[4].Lapopularidaddelconsumodegusanosdela harinaporpartedeloshumanosvaenaumento,especialmenteenEuropa Losgusanosdela harinadegradaneicazmentelosdesechosbiologicosylaespumadepoliestireno[9].Lospa rasitosdelgusanodelaharinamascomunesincluyen

Lacrecientedemandadealimentosnutritivosydefacildigestionhacontribuidoalsurgi mientodenuevasfuentesdealimentosenelprocesamientoagrıcola.Losinsectoscomestibles sonunadeesascategorıasdealimentosinfrautilizadosconunaltovalornutricional[1] Los insectossecultivanparaelconsumodirectoyparasuusoenlaproducciondealimentosy piensos[2].Elconceptode“nuevosalimentos”,incluidoslosinsectosysuspartes,hasidointroducidoporelReglamento(UE)2015/2238delParlamentoEuropeoydelConsejo,de25de noviembrede2015,sobrenuevosalimentos,queentroenvigorel1deenerode2018.Lacre cientepopularidaddelasmascotasexoticastambienhaaumentadolademandadenuevosalimentos Sinembargo,losinsectoscomestiblesamenudoestaninfectadosporpatogenosypa rasitosquecausanperdidassigniicativasenlaproduccion[3].].Estospatogenostambienre presentanunaamenazaindirectaparaloshumanos,elganadoylosanimalesexoticos.Lamayorıadelasempresasdecultivodeinsectosenelmundosonnegociosdomesticos,yenEu ropalosinsectoscomestiblesraravezseproducenagranescala.EnlaUnionEuropea,laento mofagiaesrarayseconsiderauntabucultural[4].Masde1900especiesdeinsectossecon Tenebrio molitor )[5],grillosdomesticos( Acheta domesticus )[4],cucarachas(Blattodea)[ 6]ylangostasmigratorias( Locusta migrans )[4].

de30mm Durantesubreveciclodevidade1a2meses,lashembrasponenalrededorde 500huevos UnodelosmayoresproveedoresdegusanosdelaharinadelmundoesHao ChengMealwormInc.,queproduce50toneladasdeinsectosvivosalmesyexporta200000 toneladasdeinsectossecosalano[7].Losgusanosdelaharinaseutilizanenlanutricionhu manayanimal,ysonunafuentedealimentopopularparamascotasexoticas,incluidosreptiles

Introduccion

Materiales

Metodologıa Losinsectosseinmovilizaroninduciendouncomafrıoaunatemperaturade 30°Cdurante20 minutos Lahibernacionseconsideroefectivacuandolaspatas,lasmandıbulasylasantenas norespondıanalosestımulostactiles.Losinsectosenhibernacionfuerondecapitadosydisecadospararecolectartractosdigestivos Lostractosdigestivossetrituraronenuntamizyse

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LaslangostasmigratoriassonmiembrosdelafamiliaAcrididae,ordenOrthoptera Losinsec tostienenhasta9cmdelongitudyvivenhasta3meses.Laslangostassonconsumidasporan ibios,reptilesyhumanos,principalmenteenAfricayAsia.Laslangostascontienenhastaun 28%deproteınayun11,5%degrasa,incluidohastaun54%degrasasinsaturadas[16]

Elobjetivodeesteestudiofueidentiicaryevaluarlasformasdedesarrollodelosparasitos quecolonizaninsectoscomestiblesengranjasdomesticasytiendasdemascotasenEuropa Centralydeterminarelriesgopotencialdeinfeccionesparasitariasparahumanosyanimales. materialesymetodos

Nosema spp.y Gregarine spp.sonlosparasitosdelangostamasfrecuentes[17].

20/8/22, 16:13 A parasitological evaluationof edibleinsects andtheir roleinthetransmissionof parasitic diseases tohumans andanimals PMC https://wwwncbi nlmnihgov/pmc/articles/PMC6613697/?fs=e&s=cl&fbclid=IwAR3ROuFxhmrkISD0qulEimK7Mdecd U7PjLzvBJT5xEiC5QmFe4TzJRgNI0 3/28 Elgrillodomestico( A. domesticus )tieneunalongituddehasta19mmysuciclodevidadura de2a3meses.Esunafuentedealimentoparareptiles,anibiosyaracnidoscriadosencauti verio,incluidaslasaranasdelafamiliaTheraphosidae Loshumanosconsumengrillosdomes ticosenformadepolvoocomoextractosdeproteınas[13,14] Losgrillosenterosseconsu mendirectamenteenTailandia[1].Estosinsectossonfrecuentementeinfestadospor Nosema spp, Gregarine spp y Steinernema spp LascucarachasdelordenBlattodeaincluyenlacucarachaalemana( Blattella germanica ),la cucarachaamericana( Periplaneta americana ),lacucarachaexcavadoracubana( Byrsotria fumigata ),lacucarachasilbantedeMadagascar( Gromphadorhina portentosa ),lacucaracha moteada( Nauphoeta cinerea ),lacucarachadeTurkestan( Shelfordella lateralis )ycucaracha oriental( Blatta orientalis ).Lascucarachaspuedenvivirhasta12meses,ylosindividuosmas grandesalcanzanhasta8cmdelongitud Lascucarachassoncadavezmaspopularesenlanu tricionhumanayformanpartedelacocinalocalenvariasregionesdelmundo[15].

Elmaterialexperimentalcomprendiomuestrasdeinsectosvivos(imagina)de300granjasdo mesticasytiendasdemascotas,incluidas75granjasdegusanosdelaharina,75granjasde grillosdomesticos,75granjasdecucarachassilbantesdeMadagascary75granjasdelangos tasmigratoriasdeChequia,Alemania,Lituania,Polonia,EslovaquiayUcrania.Los propietarios/criadoresdegranjasdomesticasycultivosdetiendasdemascotasdieronper misoparaqueelestudioserealizaraensusgranjasdeinsectos Losestudiosserealizaronen losanos20152018.Seprobaronhasta3granjasdesdeunasolaubicacion(porejemplo,ciu dad).ElganadodegranjasecomproaproveedoresenEuropa,AsiayAfrica.Seobtuvieron cuarentainsectosdecadagranjadegusanosdelaharinaygrillos,yseagruparonen4mues trasde10insectoscadauna.Setomaronmuestrasdediezinsectosdecadagranjadecucara chasylangostas,yseanalizaronindividualmente.

porlapresenciadelarvasparasitariasbajoelmicroscopioestereoscopicoLeicaM165C(a7. 2x120xaumentos)Laspartesrestantesdelcuerposeanalizaronsegunelmetodopropuesto porKirkorconalgunasmodiicaciones,triturandolaspartesdelcuerpoenunmorteroconla cantidadcorrespondientedeaguay0,5mldeeter.Lassuspensionesresultantesseiltraron entubosdeensayoparasepararpartıculasgrandesysecentrifugarona3500xdurante5mi nutos Despuesdealojareltaponderesiduos,sedesecharonlastrescapassuperioresde suspension.Seobtuvierontresespecımenes,yseanalizarondeacuerdoconelprocedimiento descritoanteriormente.Losparasitosseidentiicaronaniveldegenero/especieenfuncionde parametrosmorfologicosymorfometricosconelusodeunsistemadeadquisiciondeimage nesOlympusyelprogramaLeicaApplicationSuitebasadoenlasfuentesdereferenciaenPub med[triturandolaspartesdelcuerpoenunmorteroconlacantidadcorrespondientedeagua y0,5mldeeterLassuspensionesresultantesseiltraronentubosdeensayoparaseparar partıculasgrandesysecentrifugarona3500xdurante5minutos.Despuesdealojareltapon deresiduos,sedesecharonlastrescapassuperioresdesuspension.Seobtuvierontresespecımenes,yseanalizarondeacuerdoconelprocedimientodescritoanteriormente Losparasitos seidentiicaronaniveldegenero/especieenfunciondeparametrosmorfologicosymorfome tricosconelusodeunsistemadeadquisiciondeimagenesOlympusyelprogramaLeicaApplicationSuitebasadoenlasfuentesdereferenciaenPubmed[triturandolaspartesdel cuerpoenunmorteroconlacantidadcorrespondientedeaguay0,5mldeeter.Lassuspen sionesresultantesseiltraronentubosdeensayoparasepararpartıculasgrandesysecentrifugarona3500xdurante5minutos Despuesdealojareltaponderesiduos,sedesecharon lastrescapassuperioresdesuspension

Losparasitosfueronidentiicadosa niveldeespecieportinciondeZiehlNeelsen[37].Seaconsejoalospropietariosdeincas dondesedetectaronparasitoshumanosqueeliminaransuganado Seencuestoalospropieta riosdegranjasmedianteelusodeuncuestionarioparaobtenerinformacionsobreelorigen delosinsectos(paradeterminarsilapoblacionsecomplementoconinsectosdeotrasgranjas, silagranjaeraunhabitatcerrado,silapoblacionseobtuvosolodeEuropaotambiende Asia/Africa),nutriciondeinsectos(yaseaquelosinsectoshayansidoalimentadosconalimen tosespecializados,productosfrescos,desechosdecocinaofuentesdealimentosrecolectados localmente),contactoconotrosanimalesohecesdeanimales

20/8/22, 16:13 A parasitological evaluationof edibleinsects andtheir roleinthetransmissionof parasitic diseases tohumans andanimals PMC https://wwwncbi nlmnihgov/pmc/articles/PMC6613697/?fs=e&s=cl&fbclid=IwAR3ROuFxhmrkISD0qulEimK7Mdecd U7PjLzvBJT5xEiC5QmFe4TzJRgNI0 4/28 examinaronporelmetododelotaciondeFullebornconsoluciondeDarling(soluciondeNaCl saturadaal50%yglicerolal50%).Lasmuestrassecentrifugarona3500xdurante5minu tos Seobtuvierontresespecımenesdecadamuestra,yseexaminaronbajounmicroscopio optico(a200x,400xy1000xaumentos) Laspartesrestantesdelcuerpofueronexaminadas

Losparasitosseidentiicaronaniveldegenero/especieenfunciondeparametros morfologicosymorfometricosconelusodeunsistemadeadquisiciondeimagenesOlympusy elprogramaLeicaApplicationSuitebasadoenlasfuentesdereferenciaenPubmed[se

Seobtuvierontresespecımenes,yseana lizarondeacuerdoconelprocedimientodescritoanteriormente.Losparasitosseidentiicaron aniveldegenero/especieenfunciondeparametrosmorfologicosymorfometricosconeluso deunsistemadeadquisiciondeimagenesOlympusyelprogramaLeicaApplicationSuiteba sadoenlasfuentesdereferenciaenPubmed[1836].

desecharonlastrescapassuperioresdesuspension

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Seobtuvierontresespecımenes,yseanalizaronde acuerdoconelprocedimientodescritoanteriormente.Losparasitosseidentiicaronanivelde genero/especieenfunciondeparametrosmorfologicosymorfometricosconelusodeunsis temadeadquisiciondeimagenesOlympusyelprogramaLeicaApplicationSuitebasadoenlas fuentesdereferenciaenPubmed[sedesecharonlastrescapassuperioresdesuspension.Se obtuvierontresespecımenes,yseanalizarondeacuerdoconelprocedimientodescritoante riormente

especiesdeinsectosylosdatosdelcuestionarioseanalizoenunmodeloderegresionlogıs tica,dondelavariabledependienteeradicotomica(0o1,presencia/ausenciadeparasitos)y lasvariablesindependienteseran:origendelosinsectos(insectoscompradosenEuropa solo/insectosimportadosdeAsiayAfrica),Sistemaderotaciondepoblacionesdeinsectos(in sectosdelagranjaevaluadasolamente-rotacioncerrada/lagranjasecomplementoconinsectosdeotrasgranjas

Resultados Predominio Sedetectaronformasdedesarrolloparasitariasen244(81,33%)de300(100%)granjasde insectosexaminadas En206(68,67%)deloscasos,losparasitosidentiicadosfueronpatoge nossoloparainsectos;en106(35,33%)casoslosparasitoseranpotencialmenteparasitarios delosanimales;yen91(30,33%)casos,losparasitoseranpotencialmentepatogenosparalos humanos Nosema spp sedetectaronesporasen27(36,00%)granjasdegrillosy35(46,67%) Volver arriba

20/8/22, 16:13 A parasitological evaluationof edibleinsects andtheir roleinthetransmissionof parasitic diseases tohumans andanimals PMC https://wwwncbi nlmnihgov/pmc/articles/PMC6613697/?fs=e&s=cl&fbclid=IwAR3ROuFxhmrkISD0qulEimK7Mdecd U7PjLzvBJT5xEiC5QmFe4TzJRgNI0 5/28

analisisestadıstico

rotacionabierta),nutricion(insectosalimentadossoloconproductos frescosoalimentosespecializados/insectosalimentadoscondesechosdecocina)ycontacto directo/indirectoconanimales(sı/no).Lascorrelacionesentrelosparasitosidentiicadosse analizaronconelusodelaQdeYuleylaVdeCramer,sujetasalnumerodevariablesevalua das.LasasociacionesexaminadasfuerondebilescuandoelvalordeV/Qseaproximoa0,ylas correlacionesfueronmasfuertescuandoV/Qseaproximoa+1/-1.Losresultadosfueron procesadosestadısticamenteenelprogramaStatistica131conunaaplicacionmedicaStatSoft nutricion(insectosalimentadossoloconproductosfrescosoalimentos especializados/insectosalimentadoscondesechosdecocina)ycontactodirecto/indirectocon animales(sı/no) Lascorrelacionesentrelosparasitosidentiicadosseanalizaronconeluso delaQdeYuleylaVdeCramer,sujetasalnumerodevariablesevaluadas.Lasasociaciones examinadasfuerondebilescuandoelvalordeV/Qseaproximoa0,ylascorrelacionesfueron masfuertescuandoV/Qseaproximoa+1/1 Losresultadosfueronprocesadosestadıstica menteenelprogramaStatistica131conunaaplicacionmedicaStatSoft nutricion(insectos alimentadossoloconproductosfrescosoalimentosespecializados/insectosalimentadoscon desechosdecocina)ycontactodirecto/indirectoconanimales(sı/no) Lascorrelacionesentre losparasitosidentiicadosseanalizaronconelusodelaQdeYuleylaVdeCramer,sujetasal numerodevariablesevaluadas.Lasasociacionesexaminadasfuerondebilescuandoelvalor deV/Qseaproximoa0,ylascorrelacionesfueronmasfuertescuandoV/Qseaproximoa +1/1 LosresultadosfueronprocesadosestadısticamenteenelprogramaStatistica131con unaaplicacionmedicaStatSoft.ylascorrelacioneseranmasfuertescuandoV/Qseaproxi mabaa+1/1.LosresultadosfueronprocesadosestadısticamenteenelprogramaStatistica 131conunaaplicacionmedicaStatSoft ylascorrelacioneseranmasfuertescuandoV/Qse aproximabaa+1/1.LosresultadosfueronprocesadosestadısticamenteenelprogramaSta tistica13.1conunaaplicacionmedicaStatSoft.

Sedeterminolaprevalenciadeespeciesparasitasparacadaespeciedeinsecto.Seprobola distribucionnormaldelosdatosconlapruebadeKolmogorovSmirnovLossupuestosdeli nealidadynormalidadseprobaronantesdelanalisisestadıstico.Seanalizolalinealidadcon baseenladistribucionbidimensionaldelasvariablesevaluadasconelusodehistogramasy graicasdeprobabilidadnormaldelosresiduales

Elsigniicadodelascorrelacionesentrelas

tasestabaninfestadascon Gregarine spp.,incluyendoSteganorhynchus dunwodyii , Hoplorhyn chus acanthatholius , Blabericola haasi , Gregarina blattarum , G niphadrones , Gregarina cuneata y Gregarina polymorpha Isospora spp sedetectaronen7(9,33%)granjasdegusanosdelaha rina,4(5,33%)granjasdegrillos,9(12,00%)granjasdecucarachasy8(10,67%)granjasde langostas.Once(14,67%)granjasdegusanosdelaharina,13(17,33%)granjasdecucarachas y9(12,00%)granjasdelangostasestabaninfestadascon spp incluyendo granjasdegrillosylangostas. Hammerschmidtiella diesignisedetectoen35(46,67%)criaderos decucarachas Steinernema spp seidentiicoen22(29,33%)granjasdegrillosy Pharyngodon spp.—en14(18,67%)granjasdelangostas.Lapresenciade Physaloptera spp.seobservoen4 (5,4%)granjasdegusanosdelaharina,2(2,67%)granjasdegrillos,9(12,00%)granjasde cucarachasy7(9,33%)granjasdelangostas Cinco(6,67%)granjasdegusanosdelaharinay 7(9,33%)granjasdecucarachasestabaninfestadasconSpiruroidea.Thelastomidaespp.se detectoen10(13,33%)granjasdegrillosylangostas. telastomaspp.fueidentiicadoen58 (77,33%)criaderosdecucarachas Seobservaronacanthocephalaen2(2,67%)granjasdegu sanosdelaharinay3(4,00%)granjasdecucarachas Dos(2,67%)granjasdecucarachases tabaninfestadasconPentastomida.LapresenciadeAcaridae,incluidoslosacarosdelpolvo domestico,seobservoen35(46,67%)granjasdegusanosdelaharina,15(20,00%)granjas decucarachasy7(9,33%)granjasdelangostas Enelgrupodemuestrasrecolectadasde granjasdegusanosdelaharina, Cryptosporidium spp.seobservaronen37(12,33%)mues tras, Gregarine spp.sedetectaronen99(33,00%)muestras, Isospora spp.—en12(4%)mues tras, Entamoeba spp—en12(4,00%)muestras, Balantidium spp—en14(4,67%)muestras, cisticercoides—en18(6,00%)muestras, Faringodonspp.—en10(3%)delasmuestras, Physa loptera spp.—en15(5,00%)muestras, Spiruroidea —en6(2,00%)muestras,Acanthocephala spp—en2(0,67%)yAcaridaeen80(26,67%)muestras

granjasdelangostas.Lapresenciade Cryptosporidium spp.seobservoen12(16%)granjasde gusanosdelaharina,5(6,67%)granjasdegrillos,13(17,33%)granjasdecucarachasy4 (5,33%)granjasdelangostas Cuarentaycuatro(58,67%)granjasdegusanosdelaharina,30 (40,00%)granjasdegrillos,57(76%)granjasdecucarachasy51(68,00%)granjasdelangos

B coli y B. blattarum .Lapresenciade Entamoeba spp.,incluyendo E. coli ,E. dispar , E. hartmanii y E. histolytica ,sedeterminoen9(12%)granjasdegusanosdelaharina,14(18,67%)granjasde cucarachasy4(5,33%)granjasdelangostas Diecisiete(22,67%)criaderosdecucarachas fueroncolonizadospor Nyctotherus spp.,incluyendo N. ovalis y N. periplanetae .Sedetectaron cisticercosdetenia,incluidos Hymenolepis nana , H. diminuta y Raillietina spp.,en9(12%) granjasdegusanosdelaharina,3(4%)granjasdegrillos,4(5,33%)granjasdecucarachasy 3(4,00%)granjasdelangostas.LosnematodosdelordenGordiideacolonizaron6(8,00%)

Isospora spp.—en8(2,67%)muestras, Gregarine spp. en72(24,00%)muestras,cisticercos—en4(1,33%)muestras, Physaloptera spp—en4(1,33 %)muestras, Steinernemaspp.—en11(3,67%)muestras,ynematodosdelordenGordiidea en19(6,33%)muestras.Enelgrupodemuestrasobtenidasdecriaderosdecucarachas,la presenciade Cryptosporidium spp sedeterminoen89(11,87%)muestras, Gregarine spp—en 236(31,47%)muestras, Isospora spp.—en16(2,13%)muestras, Nyctotherus spp.—en57 (7,60%)muestras, Entamoeba spp.—en34(4,53%)muestras, Balantidium spp.—en35(4,67 %)muestras,cisticercoideos—en4(0,53%)muestras, Pharyngodon spp—en20(2,67%) muestras, Physaloptera spp.—en23(3,07%)muestras%)muestras,Spiruroidea—en14 (1,87%)muestras, Thelastoma spp.—en270(36,00%)muestras,H. diesigni —en143(19,07%) muestras,Acanthocephalaspp—en5(0,67%)muestras,Pentastomidaspp—en5(0,67%) muestrasyAcaridae—en29(3,87%)muestras Engranjasdelangostasseidentiicaronlossi guientesparasitos: Nosema spp.—en125(16,67%)muestras, Cryptosporidium spp.—en13

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Balantidium

Enelgrupodemuestrasrecolecta dasdegranjasdegrillos, Nosema spp.fueronidentiicadosen74(24,67%)muestras, Cryptos poridium spp.—en5(1,67%)muestras

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20/8/22, 16:13 A parasitological evaluationof edibleinsects andtheir roleinthetransmissionof parasitic diseases tohumans andanimals PMC https://wwwncbi nlmnihgov/pmc/articles/PMC6613697/?fs=e&s=cl&fbclid=IwAR3ROuFxhmrkISD0qulEimK7Mdecd U7PjLzvBJT5xEiC5QmFe4TzJRgNI0 7/28 (1,73%)muestras, Gregarine spp.—en180(24,00%)muestras, Isospora spp.—en15(2,00%) muestras, Entamoeba spp.en9(1,20%)muestras, Balantidium spp.—en14(1,87%)mues tras,cisticercoideos—en15(2,00%)muestras, Physaloptera spp—en17(2,27%)muestras, Steinernemaspp—en31(4,13%)muestras,nematodosdelordenGordiidea—en7(0,93%) muestrasyAcaridae—en31(4,13%)muestras.Losresultadosdetalladosdelexamenparasi tologicosehancolocadoentabla1 Volver arriba

20/8/22, 16:13 A parasitological evaluationof edibleinsects andtheir roleinthetransmissionof parasitic diseases tohumans andanimals PMC https://wwwncbi nlmnihgov/pmc/articles/PMC6613697/?fs=e&s=cl&fbclid=IwAR3ROuFxhmrkISD0qulEimK7Mdecd U7PjLzvBJT5xEiC5QmFe4TzJRgNI0 8/28 tabla1 Tipo/Especies y formas de desarrollo de parásitos encontrados en los insectos examinados en las muestras colectivas/individuales examinadas dependiendo del lugar de detección Volver arriba

20/8/22, 16:13 A parasitological evaluationof edibleinsects andtheir roleinthetransmissionof parasitic diseases tohumans andanimals PMC https://wwwncbi nlmnihgov/pmc/articles/PMC6613697/?fs=e&s=cl&fbclid=IwAR3ROuFxhmrkISD0qulEimK7Mdecd U7PjLzvBJT5xEiC5QmFe4TzJRgNI0 9/28 Parásito (formas de desarrollo) Escarabajo del gusano de la harina grillo de la casa Cucaracha silbante de Madagascar langosta migratoria gt rb gt rb gt rb gt rb Nosema spp. (esporas) 74 125 Cryptosporidium spp (ooquistes) 31 10 5 2 57 35 13 4 Gregarina spp (ooquistes, esporozoitos) 99 72 236 180 Isospora spp. (ooquistes) 3 12 1 8 6 dieciseis 1 15 Balantidium spp (ameba,quistes) 1 14 29 8 5 14 Entamoeba spp (ameba,quistes) 3 11 30 7 1 9 Nyctotherus spp (ameba,quistes) 57 2 Cestoda(ovulos, cisticercos) 8 22 4 3 4 2 15 Gordiidae spp (quistes,juveniles) 19 dieciseis H diesigni (formas adultas,huevos) 143 Pharyngodon spp (larvasL3) 13 22 Physaloptera spp (larvasL3) 19 4 42 17 Spiruroidea(larvas L3) 8 14 Thelastomatidae (formasadultas, huevos) 47 31 Steinernema spp 11 17 gt tractogastrointestinal;rbrestodelcuerpo Probabilidaddeapariciondeparasitos ElriesgodeinfeccionesporCestoda,AcanthocephalayAcaridaefuesigniicativamentemayor enlosinsectosimportadosdeAfricayAsiaqueenlosinsectoscompradosaproveedoreseuropeos Lasgranjascuyostocksecomplementoconinsectosdeotrasgranjasfueroncoloniza Volver arriba

dasconmayorfrecuenciapor Nosema spp., Isospora spp., Cryptosporidium spp., Entamoeba spp.,Cestoda, Pharyngodon spp., Gordius spp., Physaloptera spp., Thelastoma spp.y H. diesigni quelasincascerradas Elriesgodeinfeccionpor Cryprosporidium spp, Gregarine spp, Balanti dium spp,Entamoeba spp, Steinernema spp,Gordiidea, H diesigni yAcaridaefuemayorenlos insectosalimentadoscondesechosdecocinayfuentesdealimentacionrecolectadaslocal mentequeenlosinsectosalimentadossoloconproductosfrescosoalimentosespecializados Losinsectosqueentraronencontactodirectooindirectoconlosanimalestenıanunmayor riesgodeexposiciona Isospora spp., Cryptosporidium spp.,Cestoda, Pharyngodon spp., Physa loptera spp., Thelastoma spp.y H. diesigni ,peroconmenorriesgodeexposiciona Nyctotherus spp Losresultadosestadısticamentesigniicativosdelaregresionlogısticasecolocaronen Tabla2. Volver arriba

20/8/22, 16:13 A parasitological evaluationof edibleinsects andtheir roleinthetransmissionof parasitic diseases tohumans andanimals PMC https://wwwncbi nlmnihgov/pmc/articles/PMC6613697/?fs=e&s=cl&fbclid=IwAR3ROuFxhmrkISD0qulEimK7Mdecd U7PjLzvBJT5xEiC5QmFe4TzJRg 10/28

20/8/22, 16:13 A parasitological evaluationof edibleinsects andtheir roleinthetransmissionof parasitic diseases tohumans andanimals PMC https://wwwncbi nlmnihgov/pmc/articles/PMC6613697/?fs=e&s=cl&fbclid=IwAR3ROuFxhmrkISD0qulEimK7Mdecd U7PjLzvBJT5xEiC5QmFe4TzJRg 11/28 Tabla2 Modelo de regresión logística, que muestra relaciones estadísticamente signiicativas entre las especies de parásitos y el origen de los insectos, el sistema de rotación de insectos, el tipo de alimentación y el contacto con los animales. Volver arriba

20/8/22, 16:13 A parasitological evaluationof edibleinsects andtheir roleinthetransmissionof parasitic diseases tohumans andanimals PMC https://wwwncbi nlmnihgov/pmc/articles/PMC6613697/?fs=e&s=cl&fbclid=IwAR3ROuFxhmrkISD0qulEimK7Mdecd U7PjLzvBJT5xEiC5QmFe4TzJRg 12/28 Nosema spp rotacion <0000001 228 018 3399 <0000001 290 203 4.14 Isospora spp. rotacion 0.000043 28.88 0.31 10.45 0.0012 2.74 1.49 506 animales 1203 032 395 0047 187 101 348 Cryprosporidium spp rotacion 000001 1454 022 1553 000002 511 103 146 alimentacion 1776 019 1922 00013 1021 0,81 6,45 animales 4.03 0.34 7.81 0.001 3.62 1.95 12.8 Gregarina spp. alimentacion 0.000001 11.85 0.11 21.40 0.000004 1,65 1.33 204 Nyctotherus spp animales 0020 4902 029 829 0004 044 0,25 0,77 Balantidium spp alimentacion 0000001 643 032 1563 0000072 352 169 657 Entamoeba spp rotacion 0000022 450 054 578 0016 027 009 0.79 alimentacion 3.58 0.34 11.03 0.000098 3.13 1.60 613 cestoda origen 0000064 1166 106 471 003 1007 125 810 rotacion 838 446 459 0035 292 108 792 animales 248 150 646 0011 1854 195 177 Pharyngodon spp rotacion 0000001 824 0,63 425 0040 027 007 0.93 animales 11.21 0.73 14.10 0.00017 15.73 3.73 663 Steinernema spp alimentacion 0047 1526 028 546 0019 194 111 339 X Pruebadechicuadrado; W EstadısticodeWald; IC del95%:intervalodeconianzadel95%;Origen: 0:losespecımenesenlacrıaprovienendeEuropa,1:losindividuosreproductoresimportadosdeAsiao Africa;Rotacion:0 individuosdeincasconrotacionanimalcerrada,1 individuosdeincasconrotacion animalabierta;Alimentacion:0 insectosalimentadosconproductosfrescosoalimentos,1 insectosali mentadoscondesechos;Animales:0 sincontactoconanimales,1 contactoconanimales. H.diesigni Hammerschmidtiella diesigni 2 Volver arriba

Thelastoma spp (Q=0,52)y H diesigni (Q=0,18).Seobservaroncorrelacionesentre

Gregarine spp.(Q= 0,22),cestodos(Q=0,63),Gordiidaespp.(Q=0.73)

U7PjLzvBJT5xEiC5QmFe4TzJRg

Durantelainvestigacionengranjasindividuales,observamospracticaspocoeticasdecriadoresindividuales,comoalimentaralosinsectosconhecesdeanimalesdeunatiendademasco tas,alimentaralosinsectosconcadaveresdeanimalesmaspequenosoalimentaralosinsec tosconalimentosmohososeinclusoconcarnecruda.Estaspracticasreducensigniicativamentelacalidaddelproductoinalysocavanlaseguridadmicrobiologica/parasitologicade dichosalimentos.Actualmente,sinembargo,noexisteunanormativasobrelascondiciones zoohigienicasyelbienestardeestosanimalescomoanimalespotencialesparalaalimentacion. Aunquelainvestigacionsellevoacaboengranjasdeinsectosdeaicionados,noseencontro quelamayorıatuvierafallasgraves.Lacrıadeinsectoscomestiblesquesellevaacaboenlu Volver arriba

20/8/22, 16:13 A parasitological evaluationof edibleinsects andtheir roleinthetransmissionof parasitic diseases tohumans andanimals PMC https://wwwncbi nlmnihgov/pmc/articles/PMC6613697/?fs=e&s=cl&fbclid=IwAR3ROuFxhmrkISD0qulEimK7Mdecd

Gregarine spp.yHymenolepis diminuta (Q =0,48), Pharyngodon spp.(Q=0,30),Steinernemaspp.(Q=0,33),

Thelastoma spp.(Q=0,96).Lapresencia de Nyctotherus spp secorrelacionoconSpiruroidea(Q=055),

Physaloptera spp.(Q=0,32), espiruroideos (Q=0,44), Thelastoma spp (Q=0,51), H diesigni (Q=0,31)yAcanthocephala (Q=0,44).Lapresenciade

Nosema spp.e Isospora spp.(V =0,75), Gregarine spp (Q= 0,27) Steinernema spp (Q=0,42)yGordiidaespp(Q=0,45) La presenciade Isospora spp.tambiensecorrelacionosigniicativamentecon

Seobservaroncorrelacionessigniicativasentrelapresenciade

Encasodequehayamosdemostradoquelosinsectosprovenıandel mismoproveedor,nocontinuamosconlainvestigacion. Laspreguntasdelaencuestasobrelasgranjasdeinsectosprobadasestanrelacionadascon lasactividadesobservadaspracticadasporloscriadores.Loscriadoresquedeseanestablecer oampliarsusgranjassuelenencargarinsectosdelospaısesdeorigenodelugaresdondela importaciondedichosalimentosesmasbarataquedesdeEuropa.Ennuestraopinion,estefe nomenoesunagranamenazadebidoaquepuedeexistirelriesgodeatraparanimalesdelme dioambientey,porlotanto,introducirnuevosparasitos,tantopatogenosparainsectoscomo parahumanosyanimales.Algunoscriadoresaicionadosnoestaninteresadosenlacalidad delalimentointroducidoenlagranja Obtienenalimentoparainsectosdelentorno(forraje verde,arbolesfrutalessilvestres)oaprovechanlosrestosdealimentaciondeotrosanimales. Losinsectoscomestiblestambienpuedentenercontactodirectooindirectoconlosanimales. Entrelaspracticaspodemosincluirelvolveradepositarlosinsectosenlasgranjasdespuesde queelanimalnoloshayacomido.Estosinsectosquesedesplazanporelhabitatdelosanima les(p.ej.,terrarios)puedenintroducirdeformamecanicapatogenospotencialesespecıicos delosanimales

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Coinvasiones

Cryptosporidium spp.secorrelacionosigniicativamentecon Balan tidium spp.(Q=0,21), Entamoeba spp.(Q=0,33), Nyctotherus spp.(Q= 0,41), H. diesigni (Q= 0,49)yAcaridae(Q=0,17) Discusion Debidoalafaltadeobligacionderegistro,actualmentenopodemosestimarelnumeroexacto dedichasgranjasenelareaencuestada.Elnumerodegranjasobtenidasparaelexperimento resultodeunnumeromınimodemuestrascalculadodemaneraindicativa Paraobtenerlos resultadosmasconiablesdeunasolaubicacion(p.ej.,ciudad),probamoshasta3granjas.La selecciondeespeciesdeinsectosparalainvestigacionresultodeladifusiondeestosanimales entreloscriadores

dehumanosyanimales

Gregarinespp engranjasdeinsectos LopesyAlves[39]de mostraronquelascucarachasinfectadascon

diodelibelulasreveloque

20/8/22, 16:13 A parasitological evaluationof edibleinsects andtheir roleinthetransmissionof parasitic diseases tohumans andanimals PMC https://wwwncbi nlmnihgov/pmc/articles/PMC6613697/?fs=e&s=cl&fbclid=IwAR3ROuFxhmrkISD0qulEimK7Mdecd U7PjLzvBJT5xEiC5QmFe4TzJRg 14/28 garesnodestinadosaestein(casas)puedesuponerunpeligroadicionalparalossereshu manos.Eneltranscursodelestudio,registramoscasosindividualesdepropagaciondeinsec tosdesdelasgranjas,loqueresultoenlainfestaciondelashabitaciones,p porcucarachaso grillos OtroejemploeslaposibilidaddetransmisiondeparasitoscomoCryptosporidium spp sobreelserhumanoaerogenamente,porloquesilasgranjasestanbiendesprotegidasohay faltadehigieneencontactoconinsectos,puedenproducirsedichasinvasiones Parasitospatogenosparainsectos Lasmuestrasdegranjaanalizadasfueroncolonizadasporformasdedesarrollodeparasitos quesonespecıicosdeinsectos,incluidos

Johnyetal.[41]sepuedeutilizarparadesarrollarestrategiasdecontroldeparasitosymini mizarlosefectosnegativosde

Gregarine spp.puededisminuirelcontenidodegrasaylafuerza muscularenlosinsectos[52]

Nosema spp, Gregarine spp., Nyctotherus spp., Stei nernema spp.,Gordiidae, H. diesigni ,Thelastomidaey Thelastoma spp.Estospatogenosconstituyenlaloraparasitariamasprevalente,ylasinfeccionesmasivaspuedencomprometerla saluddelosinsectosydisminuirlasgananciasagrıcolas[38,39].SegunVanderGeestetal.[ 40]yJohnyetal.[41],lospatogenosanterioreshansidoimplicadoscomopseudoparasitos

Johnyetal [41]demostroqueelmetronidazolylagriseolu vinapuedendisminuirla

Gregarine spp.cuentaeninsectos.Losresultadospresentadospor

Gregarine spp fueronmassusceptiblesa arriba

Metar Volver

Lanosemosisesunaenfermedadcausadaporparasitosmicrosporidianos,ypuedecompro meterlasaluddegrillosylangostas.Sinembargo,losparasitosnosematambiencontrolanlas poblacionesdegrillosylangostasenelentornonatural[45 47].LangeyWysiecki[48]en contraronque Nosema locustae puedesertransmitidaporlangostassilvestresaunadistancia dehasta75km Esteparasitotambiensetransmitefacilmenteentreinsectosindividuales,lo quepuedecontribuiralapropagaciondeinfeccionesengranjasdeinsectos.JohnsonyPavli kova[49]informarondeunacorrelacionlinealentreelnumerode Nosema spp esporasen langostasyunadisminucionenelconsumodemateriaseca Losresultadosdenuestroestudio indicanque Nosemaspp.lasinfeccionespuedendisminuirlasgananciasenelcultivode insectos. Gregarina spp.sonprotistasparasitosquecolonizaneltractodigestivoylascavidadescorpo ralesdelosinvertebrados.SegunKudo[50],lasgregarinassonmicroorganismoscomensales nopatogenos,peroinvestigacionesrecientesindicanqueestosprotistassonpatogenospara losinsectos.Estosmicroorganismosutilizanlosnutrientesingeridosporelhuesped,compro metenlafuncioninmunologicadelhuespedydananlasparedesdelascelulashuesped[41]. Lasinfestacionesmasivaspuedenprovocarunaobstruccionintestinalenlosinsectos[38] LopesyAlves[39]encontraronquelascucarachasinfectadascon Gregarinespp.secaracteri zaronporabdomeneshinchados,movimientosmaslentos,cuerpososcurecidosyolorputrido indicativodesepticemia Tambiensedescubrioquelasgregarinascomprometenlareproduc cion,acortanelciclodevidayaumentanlamortalidaddelosinsectos[38,51,52].Unestu

Sinembargo,elimpactodelosparasitosespecıicosdeinsectosenlos sereshumanosaunnosehadilucidadoporcompleto.Pungetal.[42]argumentoque Grega rine spp.,unparasitoespecıicodelascucarachas,podrıacausarasmaenhumanos.Losresultadosdelaencuestarealizadaennuestroestudioindicanquelacrıadeinsectospuedeaumen tarlaexposicionhumanaapatogenosyalergenos[43,44].

20/8/22, 16:13 A parasitological evaluationof edibleinsects andtheir roleinthetransmissionof parasitic diseases tohumans andanimals PMC https://wwwncbi nlmnihgov/pmc/articles/PMC6613697/?fs=e&s=cl&fbclid=IwAR3ROuFxhmrkISD0qulEimK7Mdecd U7PjLzvBJT5xEiC5QmFe4TzJRg 15/28 hizium anisopliae ytrilumuron,loquepodrıaimplicarquelosinsectosenfermossonmassen siblesaotrospatogenos.Unarevisiondelaliteraturasugiereque Gregarine spp.puedeafectar negativamentelasaluddelosinsectoscultivados[38,39,41,51,52]

Losgordiidae,tambienconocidoscomogusanoscrindecaballo,sonnematodosparasitosde hasta1,5mdelongitudquecolonizaninvertebrados.Cuandolosinsectoslasconsumen,las larvasparasitariaspenetranenlaparedintestinalysonenvueltasporquistesprotectores dentrodelintestino. Gordius spp.songeneralmenteespecıicosdelosinsectos,peroestosne matodostambiensehandetectadoenhumanosyanimales.Enlaliteraturasedescribenvarios casosdeparasitismoypseudoparasitismoporgusanosgordiiddevarioslugares,incluidos Francia,Italia,Baviera,Dalmacia,AfricaOriental,AfricaSudoriental,AfricaOccidental,Trans vaal,Chile,EstadosUnidosyCanada[55].Tambienseidentiicarongusanoscrinenvomitos yheces[56,57] Sinembargo,ningunadelasinvasionesparasitariasdescritasfuepatogena paraloshumanos Enelpresenteestudio,sedetectaronparasitoseninsectosalimentadoscon

Nyctotherus spp.esunparasitoounendosimbiontequecolonizaelsistemaintestinaldelos insectos Gijzenetal [53]encontraronunafuertecorrelacionentreeltamanodelapoblacion de N ovalis ylaactividaddigestivadelacarboximetilcelulasayelpapeldeiltroenlosintesti nosdelascucarachas,quesecorrelacionoconlacapacidaddeesosinsectosparaproducir metano.Losresultadosdenuestroestudioindicanqueelciliado N. ovalis debeserconside radocomomicroloracomensaldeltractogastrointestinaldelascucarachas Nyctotherus spp eramenosprobablequesedetectaraneninsectosquehabıantenidocontactoprevioconani males.Loanteriorpodrıaimplicarquelosinsectoscuyostractosdigestivossoncolonizados porestosparasitossonconsumidosmasfacilmenteporlosanimales Nyctotherus ovalis rara vezespatogenoparalosanimales.Satbigeetal.[54]informosobredostortugasenlasque lainfeccionpor N. ovalis causodiarrea,deshidratacionyperdidadepeso.

desechosdecocinaofuentesdealimentosrecolectadoslocalmente. Hammerschmidtiella diesigni , Thelastoma spp yThelastomatidaesonnematodosespecıicosde invertebrados.Losnematodosquecolonizaneltractodigestivodelosinsectosseconsideran generalmenteorganismoscomensales.Taylor[58]demostroque Leidynema spp.ejercioun efectonegativosobrelostejidosdelintestinoposteriorenlosinsectos Demanerasimilara lospatogenosidentiicadosennuestroestudio, Leidynema spp.PertenecenalafamiliaThelas tomatidae.Capinera[59]demostroqueestosnematodospuedenaumentarlamortalidaden lasgranjasdecucarachas Ennuestroestudio,losinsectoscolonizadospor

H diesigni y Thelas toma spp.secaracterizaronporunmenorcontenidodetejidograso.mccallister[60]informa ronunamayorprevalenciade nematodos H. diesigni y T. bulhoes encucarachashembrasy adultas,peronoobservaronvariacionessigniicativasenlosrecuentosdiferencialesdehemo citosolagravedadespecıicadelahemolinfa[60].

Steinernema spp esunnematodoentomopatogenocuyapatogenicidadestaligadaalapresen ciadebacteriassimbioticasenlosintestinosdelparasito.Estosnematodosseutilizanenla agriculturacomoagentesdecontrolbiologicodeplagasdecultivos[61],loquepuedepromoverlapropagaciondelainfeccionaotrosinsectos Ennuestroestudio,losinsectosinfecta doscon Steinernema spp.probablementefueronalimentadosconplantascontaminadascon huevosdeparasitos. Parasitospatogenosparahumanosyanimales. Volver arriba

Ennuestro estudio,lasgranjasdeinsectosestabancontaminadasconesteprotozoario,loquepodrıaser lacausadecoccidiosisrecurrenteeninsectıvoros. Isospora spp.fuerondetectadosenlasupericiedelcuerpoyeneltractointestinaldelosinsectos Ennuestraopinion,lapresenciadeIsos pora spp.eninsectoscomestibleseselresultadodenormasdeicientesdehigieneenlasgran jasdeinsectos. Balantidium spp SonprotozooscosmopolitasdelaclaseCiliata

Losinsectoshandesarrolladomecanismosinmunologicosqueinhibeneldesarrollodeestos parasitos[78,79] Lasteniaspuedeninducircambiosdecomportamientoenlosinsectos, comounadisminucionsigniicativadelaactividadyelcomportamientofotofobico[80]] Los cambiosdecomportamientopuedenhacerqueloshuespedesdeinitivosconsumaninsectos Volver arriba

20/8/22, 16:13 A parasitological evaluationof edibleinsects andtheir roleinthetransmissionof parasitic diseases tohumans andanimals PMC https://wwwncbi nlmnihgov/pmc/articles/PMC6613697/?fs=e&s=cl&fbclid=IwAR3ROuFxhmrkISD0qulEimK7Mdecd U7PjLzvBJT5xEiC5QmFe4TzJRg 16/28

Lasmoscaspuedenservectoresde Cry ptosporidium spp.quetransportanooquistesensutractodigestivoycontaminanlosalimentos [65,66] Losescarabajospeloteros[67]ylascucarachas[68]tambienpuedenactuar comovectoresmecanicosdeestosparasitosenelmedioambiente Sinembargo,laprevalencia de Cryptosporidiumspp.eninsectoscomestiblesnohasidodocumentadaenlaliteratura.En nuestroestudio, Cryptosporidium spp.fuerondetectadoseneltractodigestivoyotraspartes delcuerpodetodaslasespeciesdeinsectosevaluadas Ennuestraopinion,losinsectossonun vectorsubestimadode Cryptosporidium spp.ycontribuyensigniicativamentealapropagacion deestosparasitos. Isospora spp.sonprotozooscosmopolitasdelasubclaseCoccidiaquecausanunaenfermedad intestinalconocidacomoisosporiasis.Estosparasitossuponenunaamenazatantoparalosse reshumanos(enparticular,laspersonasinmunodeprimidas)comoparalosanimales Elhues pedseinfectaalingerirovocitosylainfeccionsepresentaprincipalmenteconsıntomasgas trointestinales(diarreaacuosa).Segunlaliteratura,lascucarachas,lasmoscasylosescarabajospeloterospuedenactuarcomovectoresmecanicosdeIsosporaspp [69,70]

Lamayorıadelas Entamoeba spp,incluidas E coli , E dispar y E. hartmanni ,identiicadasennuestroestudiopertenecenalamicroloraintestinal comensalnopatogena. Sin embargo, E. histolytica patogena[74]y E. invadens tambiensede tectaronenelestudiopresentado Entamoeba histolytica puedecausardisenterıaenhumanos yanimales,mientrasque E. invadens esparticularmentepeligrosaparaanimalesinsectıvoros comoreptilesyanibios.OtrosautoresdemostraronqueE. histolytica estransmitidaporinsec tosenelentornonatural[68,75] Loscestodoscolonizaninsectoscomohuespedesintermedios.Loscisticercoides,laetapalarvariadeteniascomo Dipylidium caninum , Hymenolepis diminuta , H nana , H microstoma , H citelli , Monobothrium ulmeri y Raillietina cesticillus ,sehanidentiicadoeninsectos[76 78].

Cryptosporidium spp.sonparasitosquecolonizanlostractosdigestivoyrespiratoriodemas de280especiesdevertebradoseinvertebrados.Sehanrelacionadoconmuchasenfermeda desanimalesqueimplicandiarreacronica[62 64] Segunlaliteratura,losinsectospueden servircomovectoresmecanicosdeestosparasitos

Algunasespeciesconstituyen laloracomensaldelosanimales,perotambienpuedencausarunaenfermedadconocida comobalantidiasis Segunlaliteratura,estosprotozoossonubicuosenlosinsectossinantropi cos[68,71] Enalgunosinsectos, Balantidium spp seconsiderapartedelaloraintestinal normalypuedeparticiparenlosprocesosdigestivos[72].Losinsectospuedenservectores de Balantidium spp.patogenoparahumanosyanimales[73].Ennuestroestudio,sedetecta ronciliadospotencialmentepatogenosinclusoengranjasdeinsectosconhabitatscerrados Entamoeba spp.sonameboidesdelgrupotaxonomicoAmoebozoaquesonparasitosinternos ocomensalesenhumanosyanimales

Physaloptera spp.puedesertransmitidaporgusanosdelaha

Spiruroideasonnematodosparasitosquerequierenhuespedesintermediariosinvertebrados, comoescarabajoscoprofagosocucarachas,paracompletarsuciclodevida[92] Enlossalta montes, Spirura infundibuliformis alcanzalaetapainfectivaen1112dıasaunatemperatura ambientede20-30°C[93].LainvestigacionhademostradoqueestosinsectossonreservoriosdeSpiruroideaenelentornonatural[94] Estosparasitosformanquistesenmusculos deinsectos,hemocoelytubulosdeMalpighian.Colonizanprincipalmenteanimales,perotam biensehanreportadoinfeccionesenhumanos.SegunHarukietal.[95],Spiruroideapuede infectarahumanosqueaccidentalmenteconsumenhuespedesintermediosobebenaguaque contienelarvasL3de Gongylonemaspp (nematodosdelasuperfamiliaSpiruroidea) Lapreva Volver arriba

Elpapeldelosinsectoscomohuespedesdeinitivosde Pharyn godon spp.nohasidoconirmadoporlainvestigacion.Infeccioneshumanascausadaspor Pharyngodonspp.sehabıaobservadoenelpasado[87],peroestosnematodosyanosonfactoresderiesgosigniicativosdeposiblesenfermedadeszoonoticas Physaloptera spp.formanquistesenelhemocoeldelhuespedaproximadamente27dıasdespuesdelaingestion[88] CawthornyAnderson[89]demostraronquelosgrillosylascuca rachaspuedenactuarcomohuespedesintermediosdeestosnematodos Nuestroestudioesel primerinformequeindicaque

fueronsigniicativamentemasfrecuentescomovectoresde Pharyngodon spp.nuestrosresul tadosindicanquelosinsectosactuancomovectoresmecanicosparalatransmisiondelasformasdedesarrollodelparasito

20/8/22, 16:13 A parasitological evaluationof edibleinsects andtheir roleinthetransmissionof parasitic diseases tohumans andanimals PMC https://wwwncbi nlmnihgov/pmc/articles/PMC6613697/?fs=e&s=cl&fbclid=IwAR3ROuFxhmrkISD0qulEimK7Mdecd U7PjLzvBJT5xEiC5QmFe4TzJRg 17/28 quecontienencisticercoides.Nuestroestudiodemostroquelasgranjasdeinsectosqueestan expuestasalcontactoconanimalesylasgranjasquesecomplementanconinsectosdefuentes externastienenunmayorriesgodeinfeccionportenia Seinformaronresultadossimilaresen estudiosdeinsectossinantropicos[81,82] Ennuestroestudio,sedetectarontantocisticer coidescomohuevos,loquesugierequelasgranjaspuedenestarexpuestascontinuamentea fuentesdeinfeccion Sinembargo,lascorrelacionesentrelosinsectoscomestiblesylapreva lenciadelateniasisenhumanosyanimalesnuncasehaninvestigadoendetalle Sehademos tradoquelatemperaturainluyesigniicativamenteeneldesarrollodelarvasdeteniaenin sectos[83,84].Ennuestraopinion,elmantenimientodetemperaturasmasbajasenlasgran jasdeinsectospodrıadisminuirsustancialmenteelexitoreproductivodelastenias,ylosin sectoscomestiblespodrıanprocesarsetermicamenteantesdelconsumoparaminimizarel riesgodeinfeccionportenias.Losresultadosdenuestroestudioindicanquelosinsectosco mestiblesjueganunpapelimportanteenlatransmisiondeteniasaaves,animalesinsectıvoros yhumanos.

rinaylangostasmigratorias.Losinsectospuedenactuarcomovectoresenlatransmisionde estosparasitos,enparticularalosmamıferosinsectıvoros Apesardeloanterior,loshuespe desdeinitivosnosiempreestaninfectados[88,89].Lascucarachasjueganunpapelimpor tanteenlatransmisiondelosparasitosdiscutidos,incluidoslosjardineszoologicos[90].Un estudiodeescarabajosdelaharinainfectadosexperimentalmente( Tribolium confusum )de mostroquelosespiruridostambienpuedeninluirenelcomportamientodelosinsectos[91 ].Loscambiosdecomportamientoaumentanelriesgodequelosinsectıvorosseleccionenin dividuosinfectados

Pharyngodon spp sonnematodosparasitosquecolonizananimalesexoticostantoenambien tessalvajescomoencautiverio[85,86].Estosparasitossonmasfrecuentesenlasmascotas cautivasqueenlosanimalessalvajes[85,86],loquepodrıaestarrelacionadoconlosinsectoscomestibles Ennuestroestudio,losinsectosquetuvieroncontactoprevioconanimales

Losacantocefalossonendoparasitosobligatoriosdeltractodigestivodepeces,avesymamıfe ros,ysuslarvas(acanthor,acanthella,cystacanth)sontransmitidasporinvertebrados Nunca sehaestudiadolaprevalenciadeestosparasitoseninsectossilvestres Enlascucarachas,las especiesdeAcanthocephalacomo

Moniliformis dubius y Macracanthorhynchus hirudinaceus pe netranlaparedintestinalyalcanzanelhemocele[96].Lamembranaexternadelacantor formaprotuberanciassimilaresamicrovellosidadesqueenvuelvenlaslarvasenetapatem prana[97].Lainluenciadelosacantocefalosenlaisiologıadelosinsectoshasidoamplia menteinvestigada.Lapresenciadelarvasde

Lospentastomidossonartropodosendoparasitosquecolonizaneltractorespiratorioylas cavidadescorporalesdereptilessalvajesycautivos[104].Lapentastomiasisseconsidera unaenfermedadzoonotica,enparticularenlospaısesendesarrollo[105] Lapresenciade acaros,queseasemejananinfasdepentastomidosdurantelasobservacionesmicroscopicas, debedescartarsealdiagnosticarpentastomiasisengranjasdeinsectos.Elpapeldelosinsectos dehuespedesintermedios/vectoresdeninfasdepentastomidosaunnosehadilucidadopor completo Sinembargo,WinchyRiley[106]encontraronquelosinsectos,incluidaslashor migas,soncapacesdetransmitirgusanosdelalenguayquelascucarachassonrefractariasa lainfeccionpor Raillietiella gigliolii .Esslinger[107]yBosch[108],demostroque

Moniliformis moniliformis enhemocoeldecucara chadisminuyelareactividadinmune98],que,ennuestraopinion,puedecontribuirainfeccio nessecundarias.Losgusanosdecabezaespinosainluyenenlaconcentraciondefenoloxi dasa,unaenzimaresponsabledelasıntesisdemelaninaenelsitiodelalesionyalrededorde lospatogenosenlahemolinfa[99,100] Nohayestudiospublicadosquedescribanelim pactodelosacantocefalosenelcomportamientodelosinsectos.Unestudiodecrustaceosde mostroquelasformasdedesarrollodeestosparasitosaumentaronsigniicativamentelosnivelesdeglucogenoydisminuyeronelcontenidodelıpidosenlashembras[101] Losgusa nosdecabezaespinosatambiencomprometenelexitoreproductivodeloscrustaceos[102]. Senecesitamasinvestigacionsobrelosartropodosparadeterminarlaseguridaddelosinsectoscomofuentesdealimentosypiensos

Sehandetectadoacantocefalosenreptilesinsectıvo ros[103],loquepodrıaindicarquelosinsectospuedenactuarcomovectoresparalatrans misiondeformasdedesarrolloparasitarias.

Raillietiella spp confıanenlosinsectoscomohuespedesintermedios

Nuestroestudioconirmolaposibili dadanterior,peronopudimosidentiicarlosfactoresquehacenquelosinsectosselecciona dosseanloshuespedesintermediospreferidos.Laelecciondelhuespedintermediarioproba blementeestedeterminadaporlaespeciedelparasito Nopudimosidentiicarninfasdepen tastomidosaniveldeespeciedebidoalaausenciadedatosmorfometricosdetallados.Nues trosresultadosyloshallazgosdeotrosautoressugierenquelosinsectospodrıanservectores importantesparalatransmisiondepentastomidosareptilesyanibios[106,109]

20/8/22, 16:13 A parasitological evaluationof edibleinsects andtheir roleinthetransmissionof parasitic diseases tohumans andanimals PMC https://wwwncbi nlmnihgov/pmc/articles/PMC6613697/?fs=e&s=cl&fbclid=IwAR3ROuFxhmrkISD0qulEimK7Mdecd U7PjLzvBJT5xEiC5QmFe4TzJRg 18/28 lenciadeSpiruroideaeninsectosnuncasehaestudiadoeninsectoscentroeuropeos.Ennues troestudio,estosnematodosseidentiicaronprincipalmenteengranjasqueimportabaninsec tosdefueradeEuropa

Predominio Laprevalenciadeinfeccionesparasitariaseninsectossehainvestigadoprincipalmenteenel medioambientenatural.Thyssenetal.[110]encontroqueel58,3%delascucarachasale manaseranportadorasdenematodos,incluidoshuevosdeOxyuridae(36,4%),huevosdeAs caridae(28,04%),larvasdenematodos(4,8%),otrosnematodos(0,08%)yhuevosdeToxo

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20/8/22, 16:13 A parasitological evaluationof edibleinsects andtheir roleinthetransmissionof parasitic diseases tohumans andanimals PMC https://wwwncbi nlmnihgov/pmc/articles/PMC6613697/?fs=e&s=cl&fbclid=IwAR3ROuFxhmrkISD0qulEimK7Mdecd U7PjLzvBJT5xEiC5QmFe4TzJRg 19/28 caridae(0,08%)..Enelestudioanteriortambiensedetectaronhuevosdecestodos(3,5%). Chamavitetal.[68]informaronlapresenciadeparasitosenel54,1%delascucarachas,in cluidos Strongyloides stercoralis (0,8%), Ascaris lumbricoides (0,3%), Trichuris trichuria (0,3 %), Taenia spp (0,1%), Cyclospora spp (1,3%), Endolimax nana(1,3%), B hominis (1,2%), Isos pora belli (9,6%), Entamoeba histolytica / E. dispar (4,6%), Cryptosporidium spp.(28,1%), Chi lomastix mesnilli (0,3%), Entamoeba coli (4,0%), Balantidium coli (5,8%)e Iodamoeba butschlii (0,1%) ParasitosespecıicosdehumanoscomoOxyuridae,Ascaridae, Trichuris spp y Taeniaspp.nofuerondetectadosennuestroestudio,loquesugierequelosinsectosanalizados notuvieronaccesoalashecesdehumanosinfectados.Enunestudiodecucarachassilvestres enIrak,laprevalenciadeformasdedesarrolloparasitariasfuecasieldoble(83,33%)queen nuestroestudio[82].Lascucarachasiraquıesportaban E. blatti (33%), N. ovalis (65,3%), H. diesingi (83,3%), Thelastoma bulhoe (15,4%), Gordius robustus (1,3%), Enterobius vermicularis (2%)y Ascaris lumbricoides (1,3%) Adiferenciadenuestroexperimento, H diesignifuelaes peciedenematodopredominanteenlascucarachasiraquıes.Losautorescitadosnoidentiica ronningunaformadedesarrollodetenias.TsaiyCahill[111]analizaroncucarachasde NuevaYorkeidentiicaron Nyctotherus spp enel22,85%deloscasos, Blatticola blattae enel 96,19%deloscasosy Hammerschmidtiella diesingi enel1,9%deloscasos.Losresultadosde nuestroestudiosugierenquelosinsectoscomestiblescultivadosestanmenosexpuestosa ciertosparasitos(Ascaridae, Enterobius spp)quesonpatogenosparahumanosyanimales La ausenciadenematodosyascaridesespecıicosdehumanospodrıaatribuirsealhechodeque lasgranjasanalizadaseranhabitatscerradossinaccesoafuentesinfecciosas.Eneltrabajode Fotedaretal [112],laprevalenciadeparasitossedeterminoen99,4%encucarachasdehos pitalyen94,2%encucarachasdomesticas.Elporcentajedecucarachasinfectadasfuemucho mayorqueennuestroestudio,loquepodrıaindicarquelosfactoresambientalesinluyensigniicativamenteenlaprevalenciadeespeciesdeparasitosseleccionadas Nuestrasobservacio nesconirmanqueelriesgodeinfeccionesparasitariassepuedeminimizarsustancialmente cuandolosinsectossecultivanenunambientecerrado.Laaltaprevalenciadeformasseleccionadasdedesarrollodeparasitosenlasgranjasdeinsectosevaluadaspodrıaatribuirsea losbajosestandaresdehigieneylaausenciadetratamientospreventivos Lafaunaparasitaria engranjasdeinsectosnuncahasidodescritaenlaliteraturaatalescala.113].Estosresulta dospodrıanatribuirsealhechodequetodoslosinsectosexaminadosseobtuvierondeun solostock,loquecontribuyoalareapariciondeinfeccionesparasitarias Sehicieronobserva cionessimilaresenvariasgranjasdeinsectosenelpresenteestudio.

Elprocesamientodeinsectoscomestibles,comococinarocongelar,puedeinactivarlasformas dedesarrolloparasitarias.Tanowitzetal.[114]informoquela Teania solium sematacoci nandoelcerdoaunatemperaturainternade65°Cocongelandoloa20°Cdurantealmenos 12horas Ahumar,curarocongelarlacarnetambienpuedeinactivarprotozooscomoel Toxo plasma gondii [115].Elusodemicroondaspuedeserineicaz[115].Enelejemplode Anisa kis simplex ,sehademostradoquelacoccionylacongelacionpuedenmejorarsigniicativa mentelaseguridadalimentariaenrelacionconestenematodo[116] Tambienhervirelin sectodurante5minesunprocesoeicienteparaeliminarEnterobacteriaceae[117].Sepro baronmetodossimplesdeconservacion,comoelsecado/acidiicacionsinelusodeunrefrigerador,yseconsideraronprometedores[117] Sinembargo,existelanecesidaddeunaeva luacionexhaustivadelosmetodosdeprocesamientodeinsectos,incluidaslastemperaturasy eltiempodecoccion/congelacionparaprevenirposiblesinfeccionesparasitarias.Apesarde losprocesosdepreparaciondealimentos,todavıasepuedendetectaralergenosdeparasitos[ 116] Volver arriba

] Ennuestraopinion,lainvestigacionadicionaltambiendeberıacentrarseenlaseguridadmi crobiologicadelacrıadeinsectoscomestibles.

Losinsectostambienpuedenserunvector/reservoriobacteriano,peroactualmentenohay datosdisponiblesparapruebasbacteriologicasenlacrıadeinsectos.Sehademostradoque losinsectospuedenserunfactorepidemiologicoimportanteenlatransmisiondeenfermeda desbacterianas[3] Unadelasbacteriasmasimportantesquetransmitenlosinsectosincluye Campylobacter spp.[118]ySalmonellaspp.[119].Kobayashietal.[120]mostroqueelin

LoscostosdepublicacionserancubiertosporKNOW(LeadingNationalResearchCentre) ScientiicConsortium“HealthyAnimalSafeFood”,decisiondelMinisteriodeCienciayEduca cionSuperiorNo.051/KNOW2/2015.Lospatrocinadoresnotuvieronningunpapeleneldi senodelestudio,larecopilacionyelanalisisdedatos,ladecisiondepublicarolapreparacion delmanuscrito Disponibilidaddedatos

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sectotambienpuedeserunvectorde Escherichia coli 0157:H7 Lascucarachasdevidalibre albergabanorganismospatogenoscomo Escherichia coli , Streptococcus GroupD, Bacillus spp.,Klebsiella pneumoniae y Proteus vulgaris [121].Losestudiosinvitrohandemostradoque algunasespeciesdeinsectostambienpuedenserelreservoriode Listeria monocytogenes [122

Debidoalhechodequelaidentiicaciondeparasitossebasoenmetodosmorfologicosymor fometricos,lainvestigacionmolecularadicionaldebecentrarseenladeterminacionprecisade especiesindividualesdeparasitosidentiicadosparadeterminarlaamenazarealparalasalud publica Losresultadosdeesteestudioindicanquelosinsectoscomestiblesjueganunpapel importanteenlaepidemiologıadelasenfermedadesparasitariasenvertebrados.Losinsectos comestiblesactuancomovectoresimportantesparalatransmisiondeparasitosalasmascotas insectıvoras Lasgranjasdeinsectosquenocumplenconlasnormasdehigieneoseestable cenenlugaresinadecuados(p.ej.,casas)puedenpresentarriesgosdirectoseindirectospara humanosyanimales.Porlotanto,lasgranjasquesuministraninsectoscomestiblesdebenser monitoreadasregularmenteenbuscadeparasitosparagarantizarlaseguridaddelasfuentes dealimentosypiensos.Lacantidaddeparasitosestarelacionadaconlacausadeenfermeda deshumanasyanimales,porlotanto,enelfuturosedebenrealizarestudioscuantitativosde laintensidaddelosparasitosenlasgranjasdeinsectos Ennuestraopinion,elmetodomas coniabledeinvestigacioncuantitativaserıaelmetododePCRentiemporeal Tambiensede bendesarrollarestandaresdebienestardeinsectosymetodosanalıticosparaminimizarlas perdidasdeproduccionyeliminarefectivamentelospatogenosdelasgranjas Expresionesdegratitud

Todoslosdatosrelevantesestandentrodeldocumento. Referencias Volver arriba

Declaraciondefinanciacion

Losautoresdeseanagradeceralospropietariosdegranjasdomesticasytiendasdemascotas porcompartirelmaterialdeinvestigacion.

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