ABC 40.2 (2017) by Museu Ciències Naturals de Barcelona MCNB

Ben J. Hatchwell, Univ. of Sheffield, UK Editor en cap / Editor responsable / Editor in Chief

2Joan Carles Senar

Editors temàtics / Editores temáticos / Thematic Editors Ecologia / Ecología / Ecology: Mario Díaz (Asociación Española de Ecología Terrestre – AEET) Comportament / Comportamiento / Behaviour: Adolfo Cordero (Sociedad Española de Etología y Ecología Evolutiva – SEEEE) Biologia Evolutiva / Biología Evolutiva / Evolutionary Biology: Santiago Merino (Sociedad Española de Biología Evolutiva – SESBE) Editors / Editores / Editors Pere Abelló Inst. de Ciències del Mar CMIMA–CSIC, Barcelona, Spain Javier Alba–Tercedor Univ. de Granada, Granada, Spain Russell Alpizar–Jara Univ. of Évora, Évora, Portugal Marco Apollonio Univ di Sassari, Sassari, Italy Miquel Arnedo Univ. de Barcelona, Barcelona, Spain Xavier Bellés Inst. de Biología Evolutiva UPF–CSIC, Barcelona, Spain Salvador Carranza Inst. Biologia Evolutiva UPF–CSIC, Barcelona, Spain Luís Mª Carrascal Museo Nacional de Ciencias Naturales–CSIC, Madrid, Spain Pablo Castillo, Institute for Sustainable Agriculture–CSIC, Córdoba, Spain Adolfo Cordero Univ. de Vigo, Vigo, Spain Mario Díaz Museo Nacional de Ciencias Naturales–CSIC, Madrid, Spain José A. Donazar Estación Biológica de Doñana–CSIC, Sevilla, Spain Arnaud Faille Museum National histoire naturelle, Paris, France Jordi Figuerola Estación Biológica de Doñana–CSIC, Sevilla, Spain Gonzalo Giribet Museum of Comparative Zoology, Harvard Univ., Cambridge, USA Susana González Univ. de la República–UdelaR, Montivideo, Uruguay Sidney F. Gouveia Univ. Federal de Sergipe, Sergipe, Brasil Gary D. Grossman Univ. of Georgia, Athens, USA Ben J. Hatchwell Univ. of Sheffield, UK Joaquín Hortal Museo Nacional de Ciencias Naturales-CSIC, Madrid, Spain Jacob Höglund Uppsala Univ., Uppsala, Sweden Damià Jaume IMEDEA–CSIC, Univ. de les Illes Balears, Spain Jennifer A. Leonard Estación Biológica de Doñana-CSIC, Sevilla, Spain Jordi Lleonart Inst. de Ciències del Mar CMIMA–CSIC, Barcelona, Spain Josep Lloret Univ. de Girona, Girona, Spain Jorge M. Lobo Museo Nacional de Ciencias Naturales–CSIC, Madrid, Spain Pablo J. López–González Univ. de Sevilla, Sevilla, Spain Jose Martin Museo Nacional de Ciencias Naturales–CSIC, Madrid, Spain Santiago Merino Museo Nacional de Ciencias Naturales–CSIC, Madrid, Spain Juan J. Negro Estación Biológica de Doñana–CSIC, Sevilla, Spain Vicente M. Ortuño Univ. de Alcalá de Henares, Alcalá de Henares, Spain Miquel Palmer IMEDEA–CSIC, Univ. de les Illes Balears, Spain Reyes Peña Univ. de Jaén, Jaén, Spain Javier Perez–Barberia Estación Biológica de Doñana–CSIC, Sevilla, Spain Oscar Ramírez Inst. de Biologia Evolutiva UPF–CSIC, Barcelona, Spain Montserrat Ramón Inst. de Ciències del Mar CMIMA–CSIC, Barcelona, Spain Ignacio Ribera Inst. de Biología Evolutiva UPF–CSIC, Barcelona, Spain Alfredo Salvador Museo Nacional de Ciencias Naturales–CSIC, Madrid, Spain Diego San Mauro Univ. Complutense de Madrid, Madrid, Spain Constantí Stefanescu Museu de Ciències Naturals de Granollers, Granollers, Spain Diederik Strubbe Univ. of Antwerp, Antwerp, Belgium José L. Tellería Univ. Complutense de Madrid, Madrid, Spain Francesc Uribe Museu de Ciències Naturals de Barcelona, Barcelona, Spain José Ramón Verdú CIBIO, Univ de Alicante, Alicante, Spain Carles Vilà Estación Biológica de Doñana–CSIC, Sevilla, Spain Rafael Villafuerte Inst. de Estudios Sociales Avanzados (IESA–CSIC), Cordoba, Spain Rafael Zardoya Museo Nacional de Ciencias Naturales–CSIC, Madrid, Spain Secretària de Redacció / Secretaria de Redacción / Managing Editor Montserrat Ferrer Assistència Tècnica / Asistencia Técnica / Technical Assistance Eulàlia Garcia Anna Omedes Francesc Uribe

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Assessorament lingüístic / Asesoramiento lingüístico / Linguistic advisers Carolyn Newey Pilar Nuñez Animal Biodiversity and Conservation 40.2, 2017 © 2017 Museu de Ciències Naturals de Barcelona, Consorci format per l'Ajuntament de Barcelona i la Generalitat de Catalunya Autoedició: Montserrat Ferrer Fotomecànica i impressió: Inspyrame Printing ISSN: 1578–665 X eISSN: 2014–928 X Dipòsit legal: B. 5357–2013 Animal Biodiversity and Conservation es publica amb el suport de: l'Asociación Española de Ecología Terrestre, la Sociedad Española de Etología y Ecología Evolutiva i la Sociedad Española de Biología Evolutiva The journal is freely available online at: www.abc.museucienciesjournals.cat Dibuix de la coberta: femella de Gambusia holbrooki, gambúsia, gambusia, Eastern mosquitofish (Jordi Domènech)

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

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Taxonomía, sistemática y biología de un nuevo Trechus (Coleoptera, Carabidae, Trechini) hipogeo del karst cantábrico (Cantabria, España) V. M. Ortuño, M. Gutiérrez, J. Pascual & S. Ruiz

Ortuño, V. M., Gutiérrez, M., Pascual, J. & Ruiz, S., 2017. Taxonomía, sistemática y biología de un nuevo Trechus (Coleoptera, Carabidae, Trechini) hipogeo del karst cantábrico (Cantabria, España). Animal Biodiversity and Conservation, 40.2: 133–146. Abstract Taxonomy, systematics and biology of a new hypogean Trechus (Coleoptera, Carabidae, Trechini) from the Cantabrian Karst (Cantabria, Spain).— We describe a new species of Trechus Clairville, 1806. This species has troglobiomorphic traits, such as anophthalmy (only a small ocular scar with no pigmentation can be distinguished), integument depigmentation, and body gracefulness (studied by morphometric analysis). The most remarkable characteristic of this new species, however, is the aedeagus, which precludes its inclusion in any of the previously established species groups. The inner sac lacks sclerotized pieces, making Trechus udiensis n. sp. resemble another Cantabrian species, i.e. Trechus triamicorum Ortuño y Jiménez–Valverde, 2011. Nevertheless, these two species are easily distinguishable on the basis of other characters, especially the new species' glabrous integument of the elytra (similar to most species of Trechus) in opposition to the pubescent T. triamicorum. This new species inhabits the subterranean environment of Udías (Cantabria), where it has been found not only in natural spaces (Udías Cave) but also in artificial tunnels (Sel del Haya Mine). Key words: Trechus, Hypogean fauna, Taxonomy, Systematic, Biology, Iberian peninsula Resumen Taxonomía, sistemática y biología de una nueva especie de Trechus (Coleoptera, Carabidae, Trechini) hipogeo del karst cantábrico (Cantabria, España).— Se describe una nueva especie de Trechus Clairville, 1806 que manifiesta rasgos troglobiomórficos, como anoftalmia (tan solo se distingue una pequeña cicatriz ocular sin pigmentación), despigmentación del tegumento y gracilidad corporal (estudiada mediante un análisis morfométrico). No obstante, la característica más destacable de esta nueva especie y que dificulta su inclusión en cualquiera de los "grupos de especies" hasta el momento establecidos es el edeago; el saco interno carece de piezas esclerotizadas, característica que aproxima Trechus udiensis sp. n. a otra especie cantábrica como es Trechus triamicorum Ortuño y Jiménez–Valverde, 2011. A pesar de ello, ambas especies se diferencian bien atendiendo a otros caracteres, en especial el tegumento glabro de los élitros (parecidos en la mayoría de las especies del género Trechus) de la nueva especie, que contrasta con el pubescente de T. triamicorum. Esta nueva especie, que habita en el dominio subterráneo de Udías (Cantabria), se ha encontrado no solo en espacios naturales (cueva de Udías), sino también en galerías de origen antrópico (mina de sal del Haya). Palabras clave: Trechus, Fauna hipogea, Taxonomía, Sistemática, Biología, Península ibérica Received: 20 IX 16; Conditional acceptance: 15 XI 16; Final acceptance: 23 XI 16 Vicente M. Ortuño, Grupo de Investigación de Biología del Suelo y de los Ecosistemas Subterráneos, Depto. de Ciencias de la Vida, Fac. de Biología, Ciencias Ambientales y Química, Univ. de Alcalá. A. P. 20, Campus Universitario, E–28805 Alcalá de Henares, Madrid, España.– Marta Gutiérrez, Jara Pascual & Sergio Ruiz, Club Cántabro de Exploraciones Subterráneas, c/ Alday 1 1º G, E–39600 Maliaño, Cantabria, España. Corresponding author: V. M. Ortuño. E–mail: vicente.ortuno@uah.es ISSN: 1578–665 X eISSN: 2014–928 X

134

Introducción El género Trechus Clairville, 1806 se distribuye mayoritariamente por la región paleártica con una elevada diversidad específica (supera las 600 especies, ver Moravec et al., 2003), si bien cuenta con una representación más exigua en la región neártica (alrededor de 50 especies, véase Larochelle & Larivière, 2003) y en el este de África (algo más de 25 especies, véase Ortuño & Novoa, 2011). En lo que respecta a la península ibérica, actualmente se conocen 63 especies de Trechus (véase Ortuño & Barranco, 2015) de las que casi la mitad se hallan presentes en la cordillera Cantábrica. En este sistema montañoso la mayoría de Trechus son endémicos (Serrano, 2013), y muchas de esas especies tienen carácter microendémico (conocidas solo de una determinada cumbre, bosque, cueva o medio subterráneo superficial). Han adoptado un modo de vida orófilo, nemoral o hipogeo, dada la condición geófila, estenohigrobia y lucífuga de la mayoría de especies de este género (Ortuño, 2004, 2015; Reboleira et al., 2010; Ortuño & Novoa, 2011; Ortuño & Barranco, 2015; entre otros). De estas especies, salvo las estrictamente orófilas y forestales, 12 parecen ser exclusivamente hipogeas, bien en horizontes profundos del suelo, MSS o en cuevas: Trechus beusti (Schaufuss, 1863); Trechus pieltaini Jeannel, 1920; Trechus escalerae Abeille de Perrin, 1903; Trechus valenzuelai Fresneda, Bourdeau & Faille, 2015; Trechus carrilloi Toribio y Rodríguez, 1997; Trechus cifrianae Ortuño y Jiménez–Valverde, 2011; Trechus triamicorum Ortuño y Jiménez–Valverde, 2011; Trechus pecignai Toribio, 1992; Trechus apoduvalipenis Salgado & Ortuño, 1998; Trechus pilonensis Toribio, 2014 y Trechus teverganus Toribio, 2015. Por su parte, Trechus pisuenensis Ortuño y Toribio, 2005 es una especie de difícil posicionamiento taxonómico y no está claro si realmente es hipogea o tan solo edáfica. Además, Trechus fulvus Dejean, 1831 y Trechus saxicola Putzeys, 1870 podrían considerarse, en su conjunto, especies troglófilas, si bien se conocen ciertas poblaciones típicamente hipogeas. Por último, hay un reducido grupo de especies epigeas que solo aparecen en el medio hipogeo (generalmente en cuevas) de forma esporádica: Trechus distigma Kiesenwetter, 1851, Trechus barnevillei Pandellé, 1867, Trechus suturalis Putzeys, 1870, Trechus schaufussi Putzeys, 1870 y Trechus ortizi Español, 1970. El objetivo de este trabajo es dar a conocer una nueva especie hipogea de Trechus que habita en el subsuelo de Udías (Cantabria), analizar su encaje sistemático y aportar algunos datos sobre su biología. Material y métodos La cueva de Udías (UTMs: 30TVP00, 30TVN09, 30TUN99), también conocida como Cueva del Rescaño o cueva del Río, se localiza en el municipio de Udías (León García, 2010), que consta de una superficie de 19,64 km2, y está ubicado al noroeste de Cantabria. Las condiciones climáticas son de tipo atlántico templado–húmedo que, a su vez, se hallan

Ortuño et al.

moduladas por la orografía del municipio y su proximidad al mar. Ello le confiere temperaturas suaves, con máximas entre julio y agosto y mínimas entre enero y febrero. La media anual de las precipitaciones no supera los 1.200 mm, con el máximo en los meses de invierno (AEMET & IMP, 2011). El paisaje actual de Udías se caracteriza por una cubierta vegetal muy antropizada por actividades como la roturación del monte, la repoblación forestal monoespecífica (un claro ejemplo es Eucalyptus melliodora), la ganadería y la actividad minera tradicional (Sierra Álvarez, 2004). La citada cueva (fig. 1) se abre al exterior por varios puntos, uno de los cuales, la entrada de Cobijón (UTM: 30TUN99659975; altitud: 128 m s.n.m.), se ubica en la zona de umbría y ribera, sobre la que se desarrolla una densa vegetación en donde destaca el roble (Quercus robur), el haya (Fagus sylvatica), el castaño (Castanea sativa), el avellano (Corylus avellana), el laurel (Laurus nobilis), el espino albar (Crataegus monogyna), la mimosa (Acacia dealbata), el tojos (Ulex europeus), el acebo (Ilex aquifolium), el endrino (Prunus spinosa), el brezo (Erica cinerea), el helecho común (Pteridium aquilinum) y la especie alóctona Acacia dealbata. La geología de la zona está determinada por la existencia de materiales carbonatados del Cretácico inferior, la existencia de una serie de fallas y fracturas y los intensos procesos climáticos modeladores del Cuaternario. El macizo calizo está formado por una combinación de caliza y dolomía, asociado al sinclinal de Santillana, de origen Alpino. Su estratigrafía comprende edades entre el Aptiense y el Albiense (Bohigas Roldán et al., 1983). En el estrato dolomitizado, a su vez, encaja un yacimiento mineral estratiforme, "tipo Mississippi Valley" compuesto principalmente por sulfuros de zinc y plomo (Bustillo & Ordoñez, 1985). Producto de la tectónica regional y de una intensa karstificación, existen junto a las zonas mineralizadas numerosas cavidades naturales, cuya génesis se remonta al Mioceno/Plioceno, siendo la más importante la "cueva de Udías". La karstificación principalmente se desarrolla a través de las principales fallas del complejo. En el exterior las dolinas se alinean según la red de diaclasas o fallas existentes. Generalmente la red de dolinas y depresiones son coincidentes con las estructuras de fracturación y estas están asociadas a las principales redes subterráneas (Bohigas Roldán et al., 1983). La cueva de Udías (fig. 1) tiene un desarrollo de 30 km conocidos hasta la fecha (CCES, 2016), repartidos en varios niveles de galerías que alcanzan dimensiones de 80 m de altura por 50 m de ancho (zona del Gran Cañón), grandes salas con más de 150 m de longitud (Sala Tortajada, Gran Sala), además de zonas muy concrecionadas (Bohigas Roldán et al., 1983). El conducto natural, formado principalmente a partir de la denominada falla de Toporias, está dividido en tres niveles. El nivel inferior es activo epifreático, y por él discurre el río Subía que aparece en el Polje de Udías y se sume a la altura del pueblo de Cobijón, para resurgir en el pueblo de Novales, donde cambia de nombre (arroyo de Cigüenza). En el interior de la cavidad, el agua des-

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

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Udías Península ibérica Trechus udiensis sp. n. Trechus fulvus Trechus barnevillei Trechus suturalis Paranchus albipes Laemostenus (Antisphodrus) peleus

Entrada Cobijón Pozo Peñamonteros Escalerilla cueva–mina

Galería derecha

Boca mina Sel del Haya

Cabestrante (mina)

250

500 m

Sumidero I

Fig. 1. Topografía (planta) de la cueva de Udías. Distribución de las especies recolectadas de Carabidae. Fig. 1. Topography (floor) of the Udias Cave. Distribution of Carabidae species collected.

aparece en un sifón terminal, a 1 km de la surgencia. Los niveles superiores, situados aproximadamente a 50 m sobre el nivel freático, están constituidos por galerías concrecionadas, generalmente fósiles. La intensa actividad minera en la zona ha modificado muy notablemente los espacios subterráneos del municipio (Sierra Álvarez, 2004). Estas galerías antrópicas conectan con la cavidad natural en numerosos puntos como es el pozo de Peñamonteros (UTM: 30TVP01200134; altitud: 238 m s.n.m.) (fig. 1), lugar donde se ha localizado un elevado número de especies hipogeas que actualmente están en estudio. La captura de fauna y específicamente de Carabidae, en el complejo cueva–mina, se realizó mediante la técnica por rastreo (fig. 2B), y también con

la instalación de trampas de caída "pitfall" cebadas con una solución de cerveza y vinagre y un vial con queso. Las 30 trampas instaladas se dejaron actuar entre dos y tres semanas en pequeños intervalos temporales entre agosto de 2015 y abril de 2016. Todos los especímenes colectados se conservaron en solución Scheerpeltz (60% de etanol, 39,5% de agua destilada, 0,5% de ácido acético). El estudio anatómico (morfología general y edeago) se ha realizado mediante microscopía óptica (estereomicroscopios con cámara clara, NIKON SMZ 1000 y LEICA DM 2500 LED) y microscopía electrónica de barrido (SEM, Microscopio HITACHI TM–1000). Se diseccionaron algunos especímenes de la nueva especie para obtener el edeago que se pre-

Ortuño et al.

136

C 1 mm

D 0,5 mm

Fig. 2. A. Río Subía cerca de la entrada Cobijón; B. Muestreo de Carabidae cerca de la entrada Cobijón; C. Imago macho de Trechus udiensis sp. n. en visión dorsal; D. Detalle de la región ocular de Trechus udiensis sp. n. Fig. 2. A. Subía River near the Cobijón entrance; B. Carabidae sampling near the Cobijón entrance; C. Imago male of Trechus udiensis n. sp. in dorsal view; D. Detail of the ocular region of Trechus udiensis n. sp.

paró en pequeñas láminas transparentes de acetato, utilizando una resina hidrosoluble (dimetil hidantoína formaldehido, DMHF). El complejo espermatecal se trató inicialmente con KOH y posteriormente se tiñó con Negro de Clorazol. Por último se aclaró con dos inmersiones de pocos segundos, la primera de nuevo en KOH y la segunda en solución de Scheerpeltz. La preparación microscópica de dicha estructura se realizó siguiendo el protocolo anteriormente citado para el edeago. Como material de comparación se han examinado ejemplares de otras especies ibéricas de Trechus, con especial atención a ciertas especies de la cornisa cantábrica que muestran preferencias por el medio hipogeo, de forma estricta o facultativa: Trechus fulvus Dejean, 1831; Trechus saxicola Putzeys, 1870; Trechus escalerae Abeille de Perrin,

1903; Trechus gloriensis Jeanne, 1970 (información inédita, observación V. M. Ortuño); Trechus carrilloi Toribio & Rodríguez, 1997; Trechus apoduvalipenis Salgado & Ortuño, 1998; Trechus pisuenensis Ortuño & Toribio, 2005; Trechus triamicorum Ortuño & Jiménez–Valverde, 2011; Trechus cifrianae Ortuño & Jiménez–Valverde, 2011; Trechus pilonensis Toribio, 2014 y Trechus valenzuelai Fresneda, Bourdeau & Faille, 2015. Del mismo modo se han comparado las características anatómicas de la nueva especie con las que se recogen en la descripción original de Trechus teverganus Toribio, 2015. El análisis de algunos aspectos biométricos (tabla 1) se ha realizado tomando las siguientes medidas: en la cabeza se midió la longitud (LC), tomando como límite anterior el borde distal del clípeo y como límite proximal la constricción de la

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137

Tabla 1. Especies de Trechus analizadas morfométricamente: LC. Longitud de la cabeza; AC. Anchura de la cabeza; LP. Longitud del pronoto; AP. Anchura del pronoto; LE. Longitud de los élitros; AE. Anchura de los élitros; N. Número del ejemplar; H. Holotipo; P. Paratipo; m. Macho; h. Hembra. (Medidas tomadas en mm.) Table 1. Trechus species analysed morphometrically: LC.Head length; AC. Head width; LP. Pronotum length; AP. Pronotum width; LE. Elytra length; AE. Elytra width; N. Specimen number; H. Holotype; P. Paratype; m. Male; h. Female. (Measures in mm.) Especie N

Sexo

LC/AC

LP/AP

AE/LE

Trechus udiensis sp. n. 1 (H)

0,637

0,827

0,770

0,844

1,051

0,803

2,551

1,551

0,607

2 (P)

0,655

0,827

0,792

0,827

1,034

0,799

2,482

1,448

0,583

3 (P)

0,689

0,844

0,816

0,844

1,086

0,777

2,431

1,465

0,602

4 (P)

0,672

0,827

0,812

0,827

1,051

0,786

2,413

1,448

0,600

5 (P)

0,568

0,741

0,766

0,758

0,931

0,814

2,155

1,310

0,607

6 (P)

0,637

0,827

0,770

0,844

1,017

0,829

2,344

1,448

0,617

7 (P)

0,586

0,775

0,756

0,827

0,982

0,842

2,344

1,396

0,595

8 (P)

0,586

0,758

0,773

0,775

0,931

0,832

2,206

1,327

0,601

9 (P)

0,586

0,775

0,756

0,810

1,000

0,810

2,293

1,379

0,601

10 (P)

0,603

0,775

0,778

0,810

0,948

0,854

2,189

1,379

0,629

11 (P)

0,568

0,741

0,766

0,758

0,862

0,879

2,051

1,275

0,621

12 (P)

0,620

0,827

0,749

0,827

1,017

0,813

2,310

1,431

0,619

13 (P)

0,551

0,706

0,780

0,724

0,879

0,823

2,034

1,241

0,610

14 (P)

0,586

0,724

0,809

0,758

0,896

0,845

2,103

1,362

0,647

15 (P)

0,568

0,741

0,766

0,758

0,931

0,814

2,120

1,275

0,601

16 (P)

0,586

0,724

0,809

0,758

0,896

0,845

2,120

1,275

0,601

17 (P)

0,551

0,689

0,799

0,724

0,879

0,823

2,034

1,241

0,610

18 (P)

0,551

0,724

0,761

0,724

0,862

0,839

2,120

1,241

0,585

19 (P)

0,568

0,741

0,766

0,793

0,965

0,821

2,310

1,379

0,596

20 (P)

0,534

0,689

0,775

0,724

0,862

0,839

2,034

1,206

0,592

21 (P)

0,620

0,775

0,800

0,793

0,965

0,821

2,206

1,379

0,625

22 (P)

0,586

0,775

0,756

0,775

0,965

0,803

2,293

1,344

0,586

23 (P)

0,603

0,775

0,778

0,827

1,034

0,799

2,362

1,413

0,598

Trechus apoduvalipenis 1 (H)

0,586

0,793

0,738

0,879

1,103

0,796

2,500

1,724

0,689

2 (P)

0,620

0,844

0,734

0,913

1,137

0,802

2,534

1,758

0,693

3 (P)

0,517

0,724

0,714

0,793

1,000

0,793

2,275

1,551

0,681

4 (P)

0,637

0,844

0,754

0,879

1,120

0,784

2,534

1,741

0,687

0,603

0,862

0,699

0,896

1,137

0,773

2,620

1,827

0,697

0,655

0,827

0,792

0,827

1,051

0,786

2,482

1,517

0,611

0,672

0,879

0,764

0,896

1,206

0,742

2,568

1,551

0,603

Trechus pilonensis 1 (P)

Trechus triamicorum 1

Trechus cifrianae 1 (H)

Ortuño et al.

138

Tabla 1. (Cont.) Especie N

Sexo

LC/AC

LP/AP

AE/LE

Trechus carrilloi 1

0,586

0,827

0,708

0,862

1,120

0,769

2,379

1,603

0,673

0,568

0,775

0,732

0,827

1,086

0,761

2,293

1,534

0,668

0,568

0,793

0,716

0,827

1,034

0,799

2,241

1,482

0,661

0,568

0,793

0,716

0,827

1,068

0,774

2,293

1,534

0,668

0,551

0,758

0,726

0,810

1,017

0,796

2,172

1,465

0,674

0,603

0,827

0,729

0,862

1,137

0,758

2,413

1,620

0,671

0,551

0,827

0,666

0,844

1,103

0,765

2,379

1,551

0,651

0,586

0,810

0,723

0,827

1,086

0,761

2,327

1,534

0,659

0,568

0,793

0,716

0,844

1,086

0,777

2,344

1,568

0,668

0,586

0,775

0,756

0,793

1,051

0,754

2,224

1,500

0,674

0,551

0,741

0,743

0,775

1,017

0,762

2,137

1,379

0,645

0,551

0,793

0,694

0,827

1,051

0,786

2,206

1,482

0,671

0,568

0,775

0,732

0,844

1,086

0,777

2,327

1,568

0,673

Trechus pisuenensis 1

0,586

0,896

0,654

1,068

1,379

0,774

2,862

1,948

0,680

0,586

0,827

0,708

0,931

1,224

0,760

2,620

1,810

0,690

0,603

0,862

0,699

1,000

1,293

0,773

2,793

1,862

0,666

0,603

0,913

0,660

1,068

1,431

0,746

2,862

1,982

0,692

0,603

0,879

0,686

0,982

1,275

0,770

2,620

1,793

0,684

0,568

0,810

0,701

0,948

1,189

0,797

2,465

1,741

0,706

0,551

0,793

0,694

0,948

1,224

0,774

2,482

1,655

0,666

región post–ocular (final de las sienes); la anchura de la cabeza (AC) se estableció fijando la mayor distancia entre ambos lados de la cabeza (puntos de máxima convexidad de la región ocular). En el pronoto se midió la máxima longitud (LP) desde el margen proximal hasta el distal; la máxima anchura (AP) se obtuvo fijando los puntos de máxima convexidad del contorno. En los élitros se tomó la máxima longitud (LE) desde el ápice hasta el final de la curvatura humeral; la máxima anchura (AE) se obtuvo fijando los puntos más distantes del margen externo de ambos élitros. El conjunto de estos datos facilita la obtención de tres índices: LC/AC. Longitud/ anchura de la cabeza; LP/AP. Longitud/anchura del pronoto; AE/LE. Anchura/longitud de los élitros, que nos permiten comparar especímenes de diferente talla corporal. La gracilidad de 23 imagos (11 machos y 12 hembras) medidos de la nueva especie, se evaluó combinando la relación LP/AP con la relación AE/LE, y comparando los resultados de esos índices con los obtenidos a partir de la medición de ejemplares de otras especies hipogeas (tabla 1).

Resultados Trechus udiensis sp. n. Ortuño (figs. 2C, 2D, 3–6) Serie típica Holotipo: 1 ♂, cueva de Udías (entrada Cobijón), Udías (Cantabria, España), 15 VIII 2015, V. M. Ortuño leg. Depositado en la colección del Departamento de Ciencias de la Vida–V. M. Ortuño (UA/VMO), Universidad de Alcalá, Alcalá de Henares (Madrid, España). Paratipos: 1 ♂, 1 ♀ (mismos datos que el holotipo); 1 ♀, cueva de Udías (entrada Cobijón), 11 IX 2015, M. Gutiérrez leg.; 4 ♂♂, 1 ♀ (1 ♂ metalizado para SEM), cueva de Udías (mina Sel del Haya), 30 I 2016, CCES leg.; 2 ♂♂, cueva de Udías (pozo Peñamonteros), 30 I 2016, CCES leg.; idem, 4 ♂♂, 10 ♀♀, 10 III 2016/16 IV 2016. Depositados en la colección del Departamento de Ciencias de la Vida–V. M. Ortuño (UA/VMO), Universidad de Alcalá, Alcalá de Henares (Madrid, España); colección del Museo Nacional de Ciencias Naturales (Madrid, España) con el número de inventario "MNCN Cat. Tipos 2718".

Diagnosis Insecto con el cuerpo alargado, el tegumento despigmentado (color testáceo) y glabro (dorso cabeza, pronoto y élitros), si bien con grandes aumentos se observan sobre todo en las interestrías, microsetas dispuestas de forma muy espaciada entre sí (más próximas en la región humeral). Anoftalmo, se distinguie tan solo una minúscula cicatriz ocular sin pigmentar. Alas rudimentarias reducidas a una pequeña escama alar. Cabeza robusta. Pronoto poco transverso y ligeramente cordiforme. Élitros subovales con el disco notablemente convexo, y todas las estrías bien visibles (incluida la 8ª); hombros muy poco indicados. Antenas largas. Patas con un desarrollo acorde a lo que suelen mostrar las especies de este género. Ambos sexos con morfología externa similar, a excepción de los dos primeros protarsómeros que están más ensanchados en los machos. Quetotaxia, en general, con setas muy largas. Edeago con el saco interno escamoso, pero carente de láminas o piezas esclerotizadas. Genitales femeninos con la armadura genital trímera y el complejo espermatecal membranoso con un corto divertículo (espermateca). Descripción Longitud del holotipo (desde el ápice de las mandíbulas hasta el ápice de los élitros): 4,58 mm. Longitud de los paratipos: 3,73–4,53 mm. Cabeza (figs. 2C, 2D, 3, 4A, 5A) robusta, apreciablemente más corta (longitud medida desde el final de la sien hasta el margen anterior del clípeo) que ancha (LC/AC ≈ 0,749–0,816) y algo más estrecha que el pronoto. Disco con microescultura poligonal poco profunda. Sin ojos funcionales, tan solo con unas diminutas cicatrices no pigmentadas. Surcos frontales profundos que se prolongan hasta el clípeo, bordean la zona ocular. Sienes muy largas (que ocupan la mayor parte de la región ocular por distrofia del ojo), y marcadamente convexas y micropubescentes. Labro transverso con el margen anterior anchamente escotado. Mandíbulas, piezas labiales y maxilares típicas del género. Labio provisto de dos minúsculas foveolas multiperforadas y un diente labial visiblemente escotado. Antenas largas, filiformes, cuya longitud no alcanza la mitad de los élitros. Quetotaxia cefálica: dos setas supraoculares por cada región ocular (la anterior ligeramente retrasada al borde posterior de la cicatriz ocular, y la posterior contigua al tramo basal del surco); dos pares de setas clipeales; seis setas próximas al margen anterior del labro; una seta en el surco mandibular; dos setas labiales insertas en la base de la escotadura; seis setas prebasilares que jalonan la estructura; lígula poliqueta; cuatro setas en el penúltimo palpómero labial de las cuales dos son bien visibles en la cara interna; antenas pubescentes desde el 2º antenómero hasta el 11º, el 1º es glabro pero está provisto de alguna seta en la mitad distal del antenómero. Pronoto (figs. 2C, 3, 5B) moderadamente convexo y poco transverso (LP/AP ≈ 0,777–0,879), ligeramente cordiforme que alcanza su mayor anchura en el tercio anterior. Borde lateral suavemente sinuoso en el tercio basal. Disco con microescultura transversa

139

1 mm

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

Fig. 3. Habitus de Trechus udiensis sp. n., macho. Fig. 3. Habitus of Trechus udiensis n. sp., male.

poco profunda. Canal lateral muy estrecho en toda su longitud. Surco medio bien indicado y fosetas basales profundas pero difusamente delimitadas. Ángulos posteriores rectos y vivos. Borde posterior sub–recto, ligeramente oblicuo entre las fosetas y los ángulos posteriores; notablemente más estrecho que el borde anterior. Quetotaxia pronotal: dos setas marginales, una en la base del cuarto anterior y otra sobre el ángulo posterior. Élitros (figs. 2C, 3, 5C–5E) estrechos, pero no muy alargados (AE/LE ≈ 0,583–0,647), de lados levemente curvados, que alcanzan la máxima anchura al comienzo del tercio apical. Disco con microescultura transversa poco profunda. Margen basal manifiestamente oblicuo de modo que constituye el mismo borde humeral; hombros débilmente indicados. Reborde basal interrumpido al nivel del origen de la 4ª o 5ª estría. Todas las estrías bien indicadas, aunque las externas son algo más leves. Interestrías no convexas. Estriola apical recurrente que contacta con el final de la 5ª estría. Estriola yuxtaescutelar bien visible en la base de la 1ª interestría. Quetotaxia elitral: en

Ortuño et al.

140

0,5 mm

0,2 mm

0,1 mm

0,1 mm Fig. 4. Detalles anatómicos de Trechus udiensis sp. n.: A. Cabeza en visión ventral. B–E. Genitalia masculina: B. Lóbulo medio del edeago en visión lateral izquierda; C. Parámero izquierdo en visión lateral izquierda; D. Parámero derecho en visión lateral derecha; E. Edeago en visión dorsal. F–H. Genitalia femenina en visión ventral: F. Gonocoxito; G. Armadura genital; H. Complejo espermatecal. Fig. 4. Anatomical details of Trechus udiensis n. sp.: A. Head in ventral view. B–E. Male genitalia: B. Median lobe of the aedeagus in left lateral view; C. Left paramere in left lateral view; D. Right paramere in right lateral view; E. Aedeagus in dorsal view. F–H. Female genitalia in ventral view: F. Gonocoxite; G. Genital shield; H. Spermathecal complex.

cada élitro una seta yuxtaescutelar (en la unión de la 1ª y 2ª estría); dos largas setas discales (ambas contiguas a la 3ª estría), la anterior aproximadamente en el cuarto basal y la posterior rebasando la mitad del élitro; setas del triángulo apical con la anterior

larga e inserta junto a la 2ª estría y las otras dos, más cortas, próximas al margen (a nivel de la 2ª y 3ª estría); serie umbilical típica del género, con 8 setas separadas en dos grupos, 4 setas humerales y 4 subapicales.

50 µm

141

50 µm

60 µm

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

20 µm

10 µm

Fig. 5. Imágenes MEB de detalles de Trechus udiensis sp. n.: A. Región ocular; B. Ángulo posterior del pronoto y región humeral; C. Estrías e interestrías del disco elitral; D–E. Microescultura transversa del disco elitral. Fig. 5. SEM images of details of Trechus udiensis n. sp.: A. Ocular region; B. Hind angle of pronotum and humeral region. C. Striae and interstriae of the elytral disk. D–E. Transversal microsculpture of the elytral disk.

Patas (figs. 2C, 3, 6A) con un desarrollo normal según los estándares del género. Tibias anteriores surcadas longitudinalmente en el margen externo del dorso y manifiestamente setuladas. Órgano limpiador protibial semejante al de otras especies del género.

Protarsos de los machos con los dos primeros tarsómeros claramente dilatados y, en el margen antero–interno, claramente acuminados. Último esternito abdominal del macho provisto de dos setas cercanas al margen distal; en la hembra con cuatro setas.

Ortuño et al.

142

50 µm

60 µm

Fig. 6. Imágenes MEB de detalles de Trechus udiensis sp. n.: A. Los dos primeros protarsómeros masculinos con faneras adhesivas; B. Extremo distal del lóbulo medio; C. Edeago en visión laterodorsal. Fig. 6. SEM images of details of Trechus udiensis n. sp.: A. First two male protarsomeres with adhesive phanerae; B. Distal end of the median lobe; C. Aedeagus in laterodorsal view.

Edeago (figs. 2B–2E, 6B, 6C) pequeño (≈ 0,91 mm) que en visión lateral muestra el lóbulo medio grácil, estrecho, curvado pero muy poco convexo, mientras que en visión dorsal se manifiesta notablemente ensanchado en el tramo que

aloja el saco interno; lámina apical muy reducida (más ancha que larga), triangular y casi simétrica (en visión dorsal); bulbo basal bien visible, que porta en el extremo un discreto alerón sagital poco esclerotizado; saco interno densamente escamoso

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

143

Trechus udiensis sp. n.

Índice élitros (anchura/longitud)

0,72

Trechus triamicorum

0,7

Trechus cifrianae

0,68

Trechus carrilloi

0,66

Trechus pisuenensis Trechus apoduvalipenis

0,64

Trechus pilonensis

0,62

0,6

0,58 0,56 0,73

AE 0,75 0,77 0,79 0,81 0,83 0,85 0,87 Índice pronoto (longitud/anchura)

0,89 LE

Fig. 7. Resultados morfométricos de Trechus udiensis sp. n. y otras especies de Trechus de las montañas cantábricas. Fig. 7. Morphometric results of Trechus udiensis n. sp. and other species of Trechus from the Cantabrian Mountains.

pero carente de otro tipo de piezas esclerotizadas. Parámeros semejantes a los de otras especies del género, anchos, subiguales (el izquierdo es ligeramente más largo que el derecho) y con cuatro setas apicales cada uno. Genitalia femenina con la armadura genital (fig. 4F, 4G) trímera (gonocoxito IX, gonosubcoxito IX y laterotertiguito IX); gonocoxito unguiforme con 3 (o 4) setas espiniformes insertas en la superficie dorsal, la más grande de ellas inserta cerca del margen interno; cerca del ápice (en la superficie ventral) se observa una pequeña foseta que aloja dos diminutas setas sensoriales; gonosubcoxito ligeramente más ancho que largo, con tres gruesas setas espiniformes alojadas en el margen interno y dos setas más pequeñas próximas al margen distal; lateroterguito IX aliforme, poco esclerotizado y provisto de una docena de setas que orlan el margen distal y otro grupo de setas (alrededor de una decena) que se disponen sobre la superficie interna (ventral). Complejo espermatecal (fig. 4H) totalmente membranoso con la vagina corta y ancha que da paso a una bursa copulatrix de aspecto tubular; esta estructura se va estrechando para dar paso a un pequeño divertículo distal (espermateca); en la parte mediodorsal de la bursa copulatrix se abre el oviducto impar. Variabilidad Se ha constatado una leve variabilidad morfológica en lo concerniente a la estilización del cuerpo (tabla 1, fig. 7).

Etimología El epíteto específico "udiensis" proviene de la latinización del nombre de la cavidad subterránea (cueva de Udías) en donde se hallaron los especímenes que han servido para la descripción de esta nueva especie. Ecología Trechus udiensis sp. n. ha sido observada sobre sustrato arcilloso y arenoso, en diversos tramos de la cavidad subterránea, y algunos especímenes han sido localizados a orillas del río Subía que discurre, subterráneo, por alguna de las galerías próximas a la entrada natural (figs. 2A, 2B). También vive en zonas más profundas, tanto del sistema kárstico como de las galerías antrópicas resultantes de la actividad minera (fig. 1). La zoocenosis es muy compleja (actualmente en proceso de estudio) y rica en Mollusca (Ríos Jiménez et al., 2015, 2016) y Arthropoda, entre los que se han observado los siguientes Carabidae que conviven con T. udiensis sp. n. (fig. 1): (a) en áreas próximas a la entrada natural, Trechus fulvus, Trechus barnevillei, Trechus suturalis, Paranchus albipes (Fabricius, 1796); (b) en zonas profundas del complejo subterráneo la especie troglobia Laemostenus (Antisphodrus) peleus (Schaufuss, 1861). Discusión La propuesta de grupos de especies (sensu Jeannel, 1927) que regía la sistemática interna del

Ortuño et al.

144

Trechus hipogeos, estrictos o facultativos, de Cantabria Élitros glabros Saco interno con una pieza T. T. T. T. T. T.

escalerae valenzuelai teverganus saxicola apoduvalipenis pisuenensis

Saco interno con dos piezas T. fulvus T. gloriensis T. pilonensis

Saco interno inerme T. udiensis sp. n.

T. triamicorum

T. carrilloi

T. cifrianae (macho desconocido) Élitros pubescentes

Fig. 8. Agrupamiento sistemático de los Trechus hipogeos de Cantabria, obviando el concepto de grupo de especies sensu Jeannel (1927). Fig. 8. Systematic grouping of hypogean Trechus from Cantabria, obviating the concept of species group sensu Jeannel (1927).

género Trechus ha sido un instrumento muy útil para abordar el estudio taxonómico de este género hiperdiverso. Con ella, Jeannel (1927) no solo quiso facilitar el estudio taxonómico y sistemático de un género cuya dificultad reside, en gran medida, en el elevado número de especies que contiene, sino que también quiso dotar a estos "grupos de especies" de cierto valor filogenético, tal y como se desprende de numerosos comentarios que hace cuando describe cada uno de estos agrupamientos. Sin embargo, desde hace pocos años, con el advenimiento de las técnicas de biología molecular, se ha observado cierta inconsistencia sistemática en dichos agrupamientos (véase Faille et al., 2012, 2013), que no refleja, en

muchos casos, el parentesco real de las especies. A esta situación hay que sumar nuevos descubrimientos de especies, cuya peculiar anatomía externa y genital no han facilitado su inclusión en ningún grupo de los previamente establecidos (Ortuño & Toribio, 2005; Ortuño & Jiménez–Valverde, 2011). En esta tesitura se halla también T. udiensis sp. n., cuyos caracteres externos bien podrían sugerir que se trata de una especie del "grupo Trechus angusticollis" sin embargo, su edeago, con un saco interno inerme dificulta dicha adscripción. Ya que, en el seno de Trechus, hay motivos para cuestionar los actuales "grupos de especies", y tal y como reflejan Fresneda et al. (2015) "los grupos

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

de Trechus con distribución cantábrica de Jeannel (1927) no están suficientemente caracterizados" (sic), en este artículo se opta por comparar T. udiensis sp. n. con el conjunto de Trechus hipogeos, estrictos o facultativos, de Cantabria (fig. 8), sin hacer más consideraciones sobre si pertenecen a un grupo u otro de especies sensu Jeannel (1927). Algunas de estas especies fueron asignadas al "grupo Trechus angusticollis", otras al "grupo Trechus fulvus", y unas pocas especies permanecen sin asignación. De este conjunto de especies (fig. 8), unas pocas (T. carrilloi, T. triamicorum y T. cifrianae) exhiben el tegumento de los élitros con micropunteadura visiblemente pubescente, característica que las diferencia muy claramente de todas las demás especies cantábricas (e ibéricas), incluída T. udiensis sp. n., cuyos élitros son glabros (con muchos aumentos pueden reconocerse microsetas espaciadas a lo largo de las interestrías, figs. 5C–5E). Las especies con élitros glabros, a su vez, pueden agruparse siguiendo el criterio de cómo está conformado el saco interno del edeago. De este modo, distinguimos un conjunto de especies que portan una sola pieza (T. escalerae, T. valenzuelai, T. teverganus, T. saxicola, T. apoduvalipenis y T. pisuenensis), y otro conjunto de especies con dos piezas (T. fulvus, T. gloriensis y T. pilonensis), si bien todo apunta a que T. pilonensis podría tener ambas piezas fusionadas en la base, tal y como se indica en su descripción original (Toribio, 2014). Sea como fuere, T. udiensis sp. n. se separa muy claramente de ambas agrupaciones de especies, pues muestra un edeago cuyo saco interno es escamoso pero desprovisto de piezas esclerotizadas (figs. 4B, 4E). A su vez, esta singularidad, es compartida con T. triamicorum, con quien también comparte cierta similitud en cuanto a las proporciones corporales (fig. 7), pero de la que se diferencia fácilmente por mostrar los élitros sin micropunteadura visiblemente pubescente. Trechus cifrianae por el momento queda excluida de cualquier análisis comparativo del edeago ya que el macho de esta especie es desconocido; no obstante, la pubescencia de sus élitros, además de otras características (contorno del cuerpo, proporciones, fig. 7) permiten distinguirla sin dificultades de T. udiensis sp. n. Si comparamos T. udiensis sp. n. con otras especies hipogeas de la cornisa cantábrica, y de semejante talla (T. carrilloi, T. pisuenensis, T. apoduvalipenis y T. pilonensis), se observa que la nueva especie muestra el cuerpo más estilizado, como resultado de tener el pronoto menos transverso y el conjunto de los élitros proporcionalmente más estrechos (fig. 7). Tan solo, T. triamicorum, se asemejaría a los especímenes menos gráciles de T. udiensis sp. n. (fig. 7). Al margen quedaría T. cifrianae que comparte con T. udiensis sp. n. el hecho de tener élitros proporcionalmente más estrechos, sin embargo, su pronoto es manifiestamente transverso, incluso más que el del conjunto de especies menos gráciles ya citadas (fig. 7). Por tanto, se concluye que esta manifiesta gracilidad corporal, sumada a otras características morfológicas (hombros muy poco indicados, lo que redunda en el conjunto de los élitros con aspecto

145

suboval; notable despigmentación del tegumento; anoftalmia con tan sólo una minúscula cicatriz ocular sin pigmentar) (figs. 2C, 2D, 3, 7), hacen de T. udiensis sp. n. una de las especies hipogeas más troglobiomorfas del género. Agradecimientos Deseamos expresar nuestro agradecimiento a los miembros del Club Cántabro de Exploraciones Subterráneas, especialmente a José Antonio Noriega y Adrián Fernández que colaboraron desinteresadamente en las labores de prospección, topografía y asistencia técnica en las exploraciones; del mismo modo a José Miguel Martínez Pereda y Marcos Valle por la realización de fotografías de la cavidad. Asimismo queremos agradecer a Noelia Paredes su amabilidad al realizar las fotografías SEM que se aportan en este artículo. Por último deseamos hacer una mención especial a Víctor Campa, responsable del Departamento de Microscopía del Instituto de Biomedicina y Biotecnología de Cantabria, por facilitar a uno de los autores del artículo (M. G.) el uso de instrumental óptico para la observación y estudio de la fauna capturada. Referencias AEMET & IMP, 2011. Atlas Climático Ibérico. Agencia Estatal de Meteorología, Ministerio de Medio Ambiente y Medio Rural y Marino e Instituto de Meteorologia de Portugal. Bohigas Roldán, R., Río Iglesias, B. & Bohigas Roldán, L., 1983. El karst de Udias. Su estudio espeleológico. Boletín Cántabro de Espeleología, nº monográfico: 1–63. Bustillo, M. & Ordoñez, S., 1985. Los yacimientos Pb–Zn del tipo Reocín en el sector oeste de Cantabria: Estudio comparativo y aspectos genéticos. Boletín Geológico y Minero, 96(6): 626–631. CCES, 2016. Memoria de exploración año 2015. Sistema Kárstico de Udías. Club Cántabro de Exploraciones Subterráneas, http://espeleocces. blogspot.com.es/2016/01/memoria–exploraones– karst–de–udias–2015.html Faille, A., Bourdeau, C. & Fresneda, J., 2012. Molecular phylogeny of the Trechus brucki group, with description of two new species from the Pyreneo–Cantabrian area (France, Spain) (Coleoptera, Carabidae, Trechinae). ZooKeys, 217: 11–51. Faille, A., Casale, A., Balke, M. & Ribera, I., 2013. A molecular Phylogeny of Alpine subterranean Trechini (Coleoptera: Carabidae). BMC Evolutionary Biology, 13: 248. Fresneda, J., Bourdeau, C. & Faille, A., 2015. Una nueva especie troglobiomorfa de Trechus Clairville, 1806 y evidencias de colonizaciones múltiples del medio subterráneo de los montes cantábricos (Coleoptera, Carabidae, Trechinae). Animal Biodiversity and Conservation, 38(1): 87–100. Jeannel, R., 1927. Monographie des Trechinae 2. Morphologie comparée et distribution géographique

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Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

147

Activity patterns of collared pratincoles Glareola pratincola in a breeding colony I. Galván

Galván, I., 2017. Activity patterns of collared pratincoles Glareola pratincola in a breeding colony. Animal Biodiversity and Conservation, 40.2: 147–152. Abstract Activity patterns of collared pratincoles Glareola pratincola in a breeding colony.— The collared pratincole Glareola pratincola is a declining wader species, but most aspects of its biology are poorly known. In this study, an attempt is made to characterize the basic behavioural repertoire of the species, searching for differences between sexes. Focal observations of the most common activities were obtained in a breeding colony in southwestern Spain. Pratincoles did not equally distribute their time among types of activity, but spent more time in alert behaviour than feeding and moving, and more time preening than moving in the colony site. Males devoted more time to vigilance for predators than females, and both sexes increased the time spent resting and decreased the time for vigilance as the breeding season progressed. These sex–related and seasonal effects on the vigilance behaviour suggest that competition for females and ambient temperature influence the daily activity pattern of collared pratincoles during breeding. Key words: Collared pratincole, Colonial breeding, Time budget, Vigilance, Waders Resumen Patrones de actividad de la canastera común Glareola pratincola en una colonia de reproducción.— La canastera común Glareola pratincola es una especie limícola en retroceso; no obstante, se conoce poco sobre la mayor parte de los aspectos relativos a su biología. En este estudio se pretende aportar información sobre los patrones de comportamiento básicos de la especie y se buscan diferencias entre sexos. Para ello se realizaron observacio� nes focales de las actividades más comunes observadas en una colonia de reproducción situada en el suroeste de España. Las canasteras no destinaron la misma cantidad de tiempo a todos los tipos de actividad, sino que dedicaron más tiempo a la vigilancia que a alimentación y desplazamiento, y más tiempo al atuse del plumaje que a desplazamiento en el interior de la colonia. Los machos invirtieron más tiempo a vigilar la presencia de depredadores que las hembras, y ambos sexos incrementaron el tiempo dedicado al descanso y redujeron el dedicado a la vigilancia a medida que avanzaba la época de reproducción. Los efectos que el sexo y la estacio� nalidad tienen en el comportamiento de vigilancia sugieren que la competencia por las hembras y la temperatura ambiental podrían influir en el patrón de actividad diaria de la canastera común durante la reproducción. Palabras clave: Canastera común, Colonialidad, Organización del comportamiento, Vigilancia, Limícolas Received: 25 IX 16; Conditional acceptance: 25 XI 16; Final acceptance: 9 XII 16 Ismael Galván, Dept. of Evolutionary Ecology, Doñana Biological Station–CSIC, c/ Américo Vespucio s/n., 41092 Sevilla, Spain. E–mail: galvan@ebd.csic.es

ISSN: 1578–665 X eISSN: 2014–928 X

Galván

148

Introduction

Material and methods

The sequential organization of behaviour has evolved because its benefits favour maximization of individual fitness, as the time devoted to one activity limits the time available for other activities (McNamara et al., 1987). In social groups, the organization of behaviour of individual components (i.e. cooperation) allows each individual to decrease its contribution to vigilance, for example, and thus devote more time to other activities for its own benefit (Lima & Dill, 1990; Lima & Zollner, 1996; Domènech & Senar, 1999). Alternatively, these benefits may not depend on the existence of cooperation between group members but simply arise as a consequence of the optimization of vigilance behaviour that individuals show in response to the behaviour of others in a group (Childress & Lung, 2003). In any case, the organization of time within animal groups is poorly understood, probably because the amount of time that individuals devote to different activities depends on many factors, making it a highly complex process (e.g., Martínez, 2000). In social groups of birds, the time devoted to different activities may differ between sexes, as males and females may experience different cons� traints to conduct those activities, for example as a consequence of differences in thermal tolerance in certain environments (Alonso et al., 2016). Vigilance for predators directly affects the survival prospects of individuals in a group (Watson et al., 2007) and is one of the activities in which sex–related differences have most frequently been reported (Beauchamp, 2015), but the significance of such differences may change with the ecological context. Thus, females are normally subordinate to males and more vigilant than males when there are no social ties between group members (Domènech & Senar, 1999), but the situation can be reversed when males guard female mates in the presence of other males (Ridley & Hill, 1987; Guillemain et al., 2003). The collared pratincole Glareola pratincola is an ae� rially feeding insectivorous wader (Galván, 2005) that breeds in colonies in open areas such as farmlands, steppes or salt marshes around the Mediterranean and the Middle East (Calvo et al., 1993; Calvo, 1994). Collared pratincoles are socially monogamous (Cramp & Simmons, 1983; Larsen, 1991), although polyandry has been reported (Pozhidaeva & Molodan, 1992). The world population of collared pratincoles is de� clining (BirdLife International, 2016), but there is an almost complete lack of knowledge of any behavioural aspect of this species (see however Galván, 2005, 2006). This is probably because of the difficulties that its study represents (i.e. the cryptic nature of the species makes small–medium size colonies difficult to locate; Calvo & Vázquez, 1995). The aim of this study was to investigate the organization of basic behaviour in a breeding co� lony of collared pratincoles, with an emphasis on potential sex–related differences in activities. This constitutes the first description of the time budget of the species.

The study was conducted during the breeding season (April–July) of 2001 in a colony (15 breeding pairs) of collared pratincoles in Badajoz province, southwestern Spain (38º 53' N, 6º 51' W). The colony was located on an extensive plain on a rice stubble field surrounded by maize fields and other rotation cultivations, near the course of the Guadiana River. The observations were carried out with a spotting scope from an irrigation ditch on the edge of the stubble, allowing observation of the colony from an elevated point and from a distance of ca. 30 m. Data recording took place in the five hours before sunset, when the collared pratincoles at the breeding site were most active (Tajuelo & Máñez, 2003). The sex of collared pratincoles was determined by plumage colour characteristics, as the lores of males are black whereas those of females are olive–brown (Cramp & Simmons, 1983; Hayman, 1986; Prater et al. 1997; see also http://aulaenred.ibercaja.es/wp–content/ uploads/166_Glareola_pratincola.pdf). To characterize the behavioural organization of collared pratincoles, we quantified the time devoted to the most common activities observed at the colony. We performed focal observations of behaviour every five minutes in each observation session. For each focal observation, an individual bird was chosen at random (Martin & Bateson, 1986). All pratincoles in the colony were clearly visible from the observation point, thereby avoiding pseudoreplication by choosing a different bird for each focal observation, always following a random selection process. The fact the colony was small allowed me to sample virtually all birds in the colony each day of observation, reducing the chance of a large bias in sampling between birds although they were not individually marked. The only activities considered in the study were those whose presence or absence in a given moment could be unambiguously determined (Martin & Bateson, 1986). Time devoted to sexual dis� plays, aggressions and incubation was excluded from the analyses because the aim was to focus on activities that are not only performed during specific periods of time (e.g., reproduction). We therefore considered only large classes of basic behavioural activities, without distinguishing possible subtypes of behaviour (Miller, 1988). The activities considered were: (1) feeding, as despite being mainly aerial foragers collared pratincoles also devote a significant amount of time to searching for invertebrates on the ground (Serle, 1950); (2) lo� comotion, when pratincoles walked through the colony without an apparent aim; (3) vigilance, when a clear alert attitude was observed, easily detected from their rigid position —upright and immobile— like many other species of birds in a vigilant position (Lazarus & Inglis, 1978); (4) preening; and (5) resting, when pratincoles were lying on the ground. Observations were made of adults only. Behavioural data were obtained from a total of 13 observation sessions (days), comprising 317 fo� cal observations (143 in May, 91 in June and 83 in July); 163 focal observations corresponded to males and 154 to females. The percentage of observations

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devoted to each activity was calculated for males and females in each observation session. This was the variable response in a general linear model (GLM) with three fixed factors: (1) month in which the observations were made, (2) sex of birds and (3) type of activity. Interactions between factors were also considered. Inspections of residuals from the model confirmed that the normality assumption was fulfilled. Post hoc tests not assuming equal variances (Tamhane’s T2) were used. Results Table 1 shows the results of the GLM. The model explained 34.8% of variance in the proportion of time devoted to the different activities and indicated that it did not vary between the three months of the breeding season. It also showed that both males and females devoted a similar time to the different activities in the colony, regardless of the month of observation. However, the effect of type of activity was significant, indicating that collared pratincoles devoted different amounts of time to the various basic behavioural classes considered, but the nature of these differences varied seasonally and depending on sex (table 1). Post hoc tests indicated that the proportion of time represented by vigilance was higher than that represented by feeding (P = 0.026) and walking (P = 0.002), and that the proportion of time preening was higher than the proportion of time walking (P = 0.012). Pratincoles also tended to spend more time resting than walking (P = 0.051). On the other hand, the effect of the interaction bet� ween sex and type of activity was significant, indicating that males devoted more time to vigilance than females (P = 0.025; fig. 1), but there were no differences in the other activities (P > 0.05 for all activities). The effect of the interaction between month and type of activity was also significant, indicating that pratincoles devoted less time to vigilance at the end of the breeding season (July) than at the beginning (May, P = 0.001) and in the middle of the season (June, P = 0.017; fig. 2). The time spent resting followed a reversed pattern, as it was higher at the end of the season (July) than at the beginning (May, P = 0.011; fig. 2). Discussion Collared pratincoles spent a high proportion of their time inside the colony on alert behaviour, indicating that vigilance was the main activity (followed by preening) of the species during the breeding season. This agrees with the consideration of vigilance for predators as one of the main constraints for the activity of birds living in social groups and especially in those like waders, for whom time spent vigilant significantly decreases the time available for foraging (Beauchamp, 2016). Few studies deal with basic activity budgets of waders during the breeding season, but the fact that the time pratincoles devoted to vigilance was much higher than that devoted to locomotion in the colony has been pre�

149

Table 1. Results of a general linear model (GLM) testing for the effects of type of activity, sex and month on the proportion of time spent by collared pratincoles in a breeding colony. Tabla 1. Resultados del modelo lineal general utilizado para determinar los efectos del tipo de actividad, el sexo y el mes en la proporción de tiempo que las canasteras comunes destinan a las diferentes actividades en una colonia de reproducción. Effects

Month

0.01 2 0.992

Sex

0.01 1 0.929

Type of activity

7.52 4 < 0.001

Month x sex

0.01 2 0.992

Month x type of activity

5.62 8 < 0.001

Sex x type of activity

2.79 4 0.030

Month x sex x type of activity 1.06 8 0.396 Total

130

viously found in other species (Byrkjedal & Thompson, 1998). Accordingly, pratincoles also spent more time preening than walking through the colony. The low time devoted to walking in the colony is unlikely explained by the fact that collared pratincoles are mainly aerial foragers, as time devoted to walking has been reported as low relative to other activities in other species of waders that mainly forage on the ground and almost exclusively near the nesting sites (Cuervo, 2003). This suggests that waders limit the time devoted to walking through nesting sites, probably as a strategy to avoid predation risk as this decreases the conspicuousness of birds inside colonies. The high proportion of time devoted to vigilance relative to feeding is not surprising, as collared pra� tincoles mainly feed on insects in the air outside the colonies (Cramp & Simmons, 1983; Galván, 2005). However, the time that pratincoles spent feeding on the ground inside the colony was not negligible and indicates that foraging on the ground represents a more important activity for the species than previously claimed (Cramp & Simmons, 1983; Tajuelo & Máñez, 2003) and probably constitutes a behavioural alterna� tive that influences its aerial foraging pattern (Galván, 2005). This, together with the fact that breeding failure due to ploughing up farmlands is high in colonies of collared pratincoles (Calvo, 1994), suggests a stron� ger effect of soil conservation status in the species than previously thought on the basis that collared pratincoles are mainly aerial foragers. This should be considered in future actions for the conservation of collared pratincoles.

Galván

150

Observation time (%)

60 Males

Females

40 30 20 10 0

Feeding

Preening

Resting

Locomotion

Vigilance

Fig. 1. Percentage of observation time (+ SE) devoted to different activities by male and female collared pratincoles. Fig. 1. Porcentaje del tiempo de observación (+ DE) dedicado a las diferentes actividades por los machos y las hembras de canastera común.

Male and female collared pratincoles are very similar in size (Cramp & Simmons, 1983), suggesting that no differences between sexes in time devoted to foraging should be expected (van de Kam et al., 2004). However, females would be more vigilant than males and devote less time to feeding if a social hierarchy existed in the species (Breitwisch, 1989). Accordingly, we found no differences in the time that male and female pratincoles

spent on different activities, except vigilance. However, and contrary to expectations, males devoted more time to vigilance than females. In other wader species, males spend more time alert than females but only in particular stages of the breeding cycle such as the incubation pe� riod (Byrkjedal & Thompson, 1998). In this study, male pratincoles spent more time alert than females during the whole breeding period. This could be due to the fact

Observation time (%)

70 60 50

May June July

40 30 20 10 0

Feeding

Preening

Resting

Locomotion

Vigilance

Fig. 2. Variation in percentage of observation time (+ SE) allocated to different activities by collared pratincoles during the course of the breeding season. Fig. 2. Variación en el porcentaje del tiempo de observación (+ DE) dedicado a las diferentes actividades por la canastera común durante el curso de la época de reproducción.

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that the vigilance activity does not respond to only one selective force, and vigilance in males is related to both predation pressures and social factors (male–male com� petition, i.e. mate guarding), which increases the time devoted to this activity when other males are present (Burger & Gochfeld, 1988; Domènech & Senar, 1999). Although aggression among collared pratincoles is rare (own unpublished data), forms of non–aggressive com� munication could be related to a possible competition for females (Senar, 1994). A higher conspicuousness of males (which is associated with a higher predation risk) and a compensation for the energy expenditure of females during reproduction have also been proposed to explain a higher investment of males in vigilance in other species of birds (Squires et al., 2007). However, these are not likely explanations for the results found here, as males and females are of similar appearance and the time devoted to activities other than vigilance did not differ, while differences in other activities such as foraging would be expected if females were recovering from their energetic investment in reproduction. Future research is needed to clarify why male collared pratin� coles spend more time vigilant than females. On the other hand, the decrease in the time spent alert and the increase in the time allocated to resting at the end of the breeding season could be related to the high temperatures in the study area in July (Silva et al., 1998). Thus, by the end of the breeding season, collared pratincoles could devote less time to high energy–demanding activities such as vigilance for the benefit of others with a low cost such as resting, as found for example in great bustards Otis tarda exposed to cold (Martínez, 2000) and hot (Alonso et al., 2016) weather. The high temperatures that birds such as collared pratincoles are exposed to in their habitat constitute major constraints for their activity, particularly in the case of species such as steppe–land birds that nest in arid environments. Such constraints would not only affect pratincoles, but also their potential predators, decreasing the need for vigilance (Amat & Masero, 2004; Brown & Brown, 2004; Alonso et al., 2016). Future studies are needed to investigate the physiological adaptive responses that have evolved in these species, allowing them to organize their be� haviour in such a way that their fitness is maximized while coping with high ambient temperatures. Acknowledgements I thank Juan A. Amat and two anonymous reviewers for their useful comments on the manuscript. I did not have any support while conducting the study. While writing the manuscript, I was supported by a Ramón y Cajal Fellowship (RYC–2012–10237) from the Spanish Ministry of Economy and Competitiveness (MINECO). References Alonso, J. C., Salgado, I. & Palacín, C., 2016. Thermal tolerance may cause sexual segregation in sexu� ally dimorphic species living in hot environments.

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Human disturbances and predation on artificial ground nests across an urban gradient R. Bocz, D. Szép, D. Witz, L. Ronczyk, K. Kurucz & J. J. Purger

Bocz, R., Szép, D., Witz, D., Ronczyk, L., Kurucz, K. & Purger, J. J., 2017. �� Human disturbances and preda� tion on artificial ground nests across an urban gradient. Animal Biodiversity and Conservation, 40.2: 153–157. Abstract Human disturbances and predation on artificial ground nests across an urban gradient.— In our study with artificial nests we observed that the absence of ground nesting bird species in the city centre and in residential districts was due to disturbance by humans and domestic animals (dogs and cats) rather than to predation. Furthermore, predation pressure was higher in the outskirts of the city due to the greater number of natural predators. Our results suggest that planning and creating undisturbed areas could increase the chances of ground nesting birds settling and breeding in human–dominated landscapes. Key words: Disturbances, Nest survival, Plasticine eggs, Quail eggs, Urban development Resumen Perturbaciones antropogénicas y depredación en nidos artificiales en el suelo en un gradiente urbano.— En nuestro estudio con nidos artificiales observamos que la ausencia de especies de aves que nidifican en el suelo en el centro urbano y en barrios residenciales se debía a las molestias causadas por personas y animales domésticos (perros y gatos) y no a la depredación. Además, la presión por depredación fue superior en la periferia de la ciudad debido al mayor número de depredadores naturales. Nuestros resultados sugieren que la planificación y creación de zonas protegidas podrían aumentar la posibilidad de que las aves que nidifican en el suelo se establecieran y se reprodujeran en paisajes dominados por los humanos. Palabras clave: Perturbaciones, Supervivencia en el nido, Huevos de plastilina, Huevos de codorniz, Desarrollo urbano Received: 31 VIII 16; Conditional acceptance: 13 X 16; Final acceptance: 9 I 17 R. Bocz, D. Szép, D. Witz, K. Kurucz & J. J. Purger, Dept. of Ecology, Inst. of Biology, Fac. of Sciences, Univ. of Pécs, 7624 Pécs, Hungary. – L. Ronczyk Dept. of Cartography and Geoinformatics, Inst. of Geography, Fac. of Sciences, Univ. of Pécs, 7624 Pécs, Ifjúság útja 6, Hungary. Correspoding author: Jenő J. Purger. E–mail: purger@gamma.ttk.pte.hu

ISSN: 1578–665 X eISSN: 2014–928 X

Bocz et al.

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Introduction Urbanisation is a strong driver of biodiversity loss because most organisms show poor tolerance to environmental alterations (Sol et al., 2014). Urban bird assemblages are affected by several mecha� nisms, such as nest predation (Jokimaki & Huhta, 2000). Predator communities and nest predation vary across a gradient of increasing urbanization, but relatively little is known about variation in pre� dation pressure and factors affecting nest survival (Thorington & Bowman, 2003). Several artificial nest studies show that the rate of nest predation is higher in urban environments (e.g., Jokimäki & Huhta, 2000; Thorington & Bowman, 2003; Jokimäki et al., 2005) while others suggest that highly developed urban centres might provide a refuge from predation (Gering & Blair, 1999; Jokimäki et al., 2005). High densities of some 'urban adapter' bird species could partly result from higher nesting success in cities, due to lower numbers of specialist predators and/or lower impact of food–subsidized generalist predators (Gering & Blair, 1999). According to Sol et al. (2014) the loss of species richness in urban habitats is better explained by adaptive differences among species rather than by random processes. Most birds living in the southern Hungarian city of Pécs breed in bushes, trees and buildings, as in other Central–European cities, while ground nesting birds are almost totally absent from the urban area (Luniak, 1990; Bankovics, 2006). Furthermore, the effects of potential nest predators have been studied only on bush nests (Kurucz et al., 2012). Most ground nesting birds are urban avoiders and tend to show lower environmental tolerance (Sol et al., 2014). We hypothesised that they are absent in urban environments due to human disturbance rather than to predation pressure. The aim of our study was to examine the daily survival rate of artificial ground nests in different parts of the city, across an urban gradient. Our objective was to determine the extent of predation in green patches in the city centre, in parks in residential districts, and in near–natural habitats on the outskirts of the city. Material and methods Pécs (46° 06' 58.28'' N, 18° 13' 47.65'' E) is the lar� gest city in Hungary’s South–Transdanubian region. Covering 162.61 km2 and having 157,680 residents, Pécs is surrounded from the north by the Mecsek mountains and from the south by the Pécs plain. The climate of influenced by the Mediterranean; the mean annual temperature is 10°C and the mean annual precipitation is 710 mm (Kurucz et al., 2015). According to the European Urban Atlas (European Environment Agency–EEA), the proportion of built–up areas decreases (96%, 48%, 13%) and green areas increase (4%, 52%, 87%) from the city centre towards the outskirts. Considering the rate of built–up areas and land use in the city centre, in the residential district and in the outskirts of the city, we randomly selected 3 × 23 sampling points.

On 20 V 14, we created artificial ground nests in every selected sampling point by digging small de� pressions in the ground with our boot heel. We did not use any lining material (e.g., feathers, branches, litter, moss, etc.) for the nest. In each artificial nest, we placed one quail egg and one natural coloured plasticine egg of the same size. This imitation eggs were coated with PlastiDip® and had been aired for at least two weeks before the study began (Purger et al., 2012). The nests were then checked on days 1 (21 V), 3 (23 V), 6 (26 V), 10 (30 V) and 15 (4 VI) between 9:00 h and 14:00 h. During nest checking, which lasted no longer than 5 minutes, we recorded the number of cats, and free and leashed dogs observed around the nest to take into consideration the possibility that freely moving domestic animals found and destroyed the eggs in the artificial nests. We calculated nest survival by considering every event (predation, mowing, running over) which had led to damage of any of the eggs. To separate the effects of predation, the daily survival rate of nests was calculated upon predation of quail eggs only. To identify nest predators we used the marks left on the plasticine eggs. The daily survival rate of nests and eggs was calculated by the Mayfield (1975) method and compared using the test proposed by Johnson (1979). We used a 3 × 3 contingency table to compare the proportions of plasticine eggs left intact, removed (missing) or marked by predators (mammals, birds) in three different city sectors . A minimum tail probability of P < 0.05 was used for all the statistical tests, and all tests were two–tailed. Results During the survey, 30.4% of the artificial ground nests in the city centre, 21.7% in the residential district and 47.8% in the outskirts were damaged. Daily survival rates of the nests were higher in the centre 0.976 (95% confidence limits: 95.87–99.40) and in the re� sidential district 0.985 (95% c.l.: 97.10–99.83) than in the outskirts 0.959 (95% c.l.: 93.47–98.32), but none of the differences were statistically significant (table 1). When we considered all events that had caused damage or destruction in the 23 ground nests (quail eggs and/or plasticine eggs were damaged in 18 nests, four nests were destroyed during mowing in the residential district, and one nest was tread on in the centre), we concluded that the daily survival rate of ground nests was high in all city sectors (table 1). When we analysed predation on quail eggs only (n = 16), the survival rates of eggs (fig. 1) in the centre 0.987 (95% c.l.: 97.40–99.99) and in the resi� dential district 0.997 (95% c.l.: 99.07–100.31) were significantly higher than in the outskirts 0.960 (95% c.l.: 93.66–98.37) (table 1). In the city centre three quail eggs disappeared from nests and one was broken (n = 4). Five unleashed dogs were observed in this city sector (n = 5). Four plasticine eggs disappeared, two were damaged by small birds, and one was damaged by small mam� mals (n = 7).

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

155

Table 1. Comparison of daily survival rates of nests. All adverse events were taken into account but only damage to quail eggs was considered a predation event. Tabla 1. Comparación de los índices diarios de supervivencia en el nido. Se tuvieron en cuenta todos los efectos adversos, pero solo se consideraron actos de depredación los daños causados en los huevos de codorniz.

City centre Residential district City centre

Residential district Outskirts Outskirts

All adverse events (n = 23) Z–value 0.743 1.847 1.160

The survival rates of eggs were high in the residen� tial district, despite the high number of cats (n = 3) and dogs (n = 32 leashed, n = 10 unleashed) observed. During almost every checking we observed rooks Corvus frugilegus and jackdaws Corvus monedula searching for food on the ground. Only in one nest was a quail egg broken (fig. 2), probably by a small bird whose marks were left on the plasticine egg (fig. 2). The highest predation rate was recorded for nests located in the outskirts of the city. During nest checking, a cat was seen on one occasion and no dogs were ob� served in this area. Quail eggs disappeared from seven nests and in four nests we found them broken (n = 11). Two of twenty–three plasticine eggs disappeared, four were found to have small mammal bite marks (fig. 2), and two showed beak marks left by small birds (n = 8).

Predation of quail eggs (n = 16) Z–value 1.382 3.017 1.997

P 0.458 0.065 0.246

P 0.167 0.003** 0.046*

The number of plasticine eggs left intact, taken away, or marked by predators indicates that the im� pact of egg predators was small, with only marginal differences (x2 = 9.423, df = 4, P = 0.051) between the three city sectors (fig. 3). Discussion The results of our study on human disturbances and predation on artificial ground nests across an urban gradient suggest that nest survival is higher in built–in areas such as the city centre and residential districts than in the outskirts. Moreover, if we considered only predation of quail eggs and ignored damage caused by mowing and running over, the differences between

P < 0.05 P < 0.01

Daily survival rates

1.00 0.99 0.98 0.97 0.96 0.95 0.94

City centre

Residential district

Outskirts

Fig. 1. Daily survival rates of quail eggs (± SE) in artificial ground nests located in three different sectors of Pécs. Fig. 1. Índices diarios de supervivencia de los huevos de codorniz (± DE) en nidos artificiales en el suelo situados en tres sectores diferentes de Pécs.

Bocz et al.

156

Fig. 2. A. Coated plasticine eggs with bill imprint (pecking) of small–bodied birds; B. Coated plasticine eggs with tooth imprint (gnawing) of small mammals; C. Broken quail egg. Fig. 2. A. Huevos recubiertos de plastilina con marcas de picotazos de aves de pequeño tamaño; B. Huevos recubiertos de plastilina con marcas de roeduras de pequeños mamíferos; C. Huevo de codorniz roto.

sectors were statistically significant. Our results�� sug� gest that predation is low. Ground nesting crested larks Galerida cristata sporadically occurred in residential districts, but their breeding was not verified. In many cities instead of breeding on the ground in green areas they breed on flat roofs of buildings (Orbán, 2004). According to our previous observations, crested larks breed only in the outskirts and near parking plots of supermarkets, and in low numbers. Corn bunting

Miliaria calandra, yellowhammer Emberiza citrinella, European nightjar Caprimulgus europaeus, common quail Coturnix coturnix and common pheasant Phasianus colchicus sporadically breed in near–natural habitats in the surroundings of the city (Bankovics, 2006). In the city centre and residential districts preda� tion on artificial ground nests was lower, but the effects of increased human presence (damage caused by trampling, mowing) were stronger. Previous surveys

100

Predation (%)

80 60 40 20 0 City centre

Residential district

Outskirts

Fig. 3. Rate of predation of plasticine eggs in ground nests in three different city sectors: eggs found intact (white bars), eggs taken away (hatched bars), and eggs marked by predators (black bars). Fig. 3. Índice de depredación de los huevos de plastilina en nidos en el suelo en tres diferentes sectores de la ciudad: huevos encontrados intactos (barras blancas), huevos extraídos (barras rayadas) y huevos con marcas de depredadores (barras negras).

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(e.g., Gering & Blair, 1999) have shown that growing urbanisation results in decreasing nest predation. In the outskirts of the city, however, our results showed that the survival of artificial ground nests was mainly influenced by predation. Urban environments favour high numbers of gen� eralist predators (Jokimaki & Huhta, 2000; Chace & Walsh, 2006). Species of the Corvidae family are associated with urban areas, but their responses to urbanisation vary greatly (Sorace & Gustin, 2009). Despite the frequent presence of rooks and jackdaws, we did not observe any predation activity, although many eggs disappeared from the nests. Our previous studies showed that hooded crows Corvus cornix and Eurasian jays Garrulus glandarius were responsible for nest predation in the city and surrounding areas. Mammal predators like red foxes Vulpes vulpes, beech martens Martes foina and northern white–breasted hedgehogs Erinaceus roumanicus are frequently observed, but we could not demonstrate their role in ground nest predation. The absence of ground nesting bird species at our study site is not due to predation but to disturbance by humans and domestic animals (dogs and cats) in built–up areas. In the future we could provide a chance for ground nesting birds to settle and breed in human– dominated landscapes by planning and creating undis� turbed areas, taking advantage of the scarecrow effect created by human presence that keeps predators away. References Bankovics, A., 2006. The Birds of the Mecsek Moun� tains. Folia comloensis, 15: 317–360. Chace, J. F. & Walsh, J. J., 2006. Urban effects on native avifauna: a review. Landscape and Urban Planning, 74: 46–69. Gering, J. C. & Blair, R. B., 1999. Predation on artificial bird nests along an urban gradient: predatory risk or relaxation in urban environments? Ecography, 22: 532–541. Johnson, D. H., 1979. Estimating nest success: the Mayfield method and an alternative. Auk, 96:

157

651–661. Jokimäki, J. & Huhta, E., 2000. Artificial nest predation and abundance of birds along an urban gradient. Condor, 102: 838–847. Jokimäki, J., Kaisanlahti–Jokimäki, M.–L., Sorace, A., Fernández–Juricic, E., Rodriguez–Prieto, I. & Jimenez, M. D., 2005. Evaluation of the “safe nest� ing zone” hypothesis across an urban gradient: a multi–scale study. Ecography, 28: 59–70. Kurucz, K., Bertalan, L. & Purger, J. J., 2012. �� Sur� vival of blackbird (Turdus merula) clutches in an urban environment: experiment with real and ar� tificial nests. North–Western Journal of Zoology, 8: 362–364. Kurucz, K., Batáry, P., Frank, K. & Purger, J. J., 2015. Effects of daily nest monitoring on predation rate – an artificial nest experiment. North–Western Journal of Zoology, 11: 219–224. Luniak, M., 1990. Avifauna of cities in central and eastern Europe – results of the international inquiry. In: Urban ecological studies in Central and Eastern Europe: 131–149 (M. Luniak, Ed.). Polish Academy of Sciences, Warszawa. Mayfield, H. F., 1975. Suggestions for calculating nest success. Wilson Bulletin 87: 456–466. Orbán, Z., 2004. Nest construction and roosting behaviour of a Crested Lark Galerida cristata population nesting on flat roofs in Hungary. Ornis Hungarica, 14: 1–13. Purger, J. J., Kurucz, K., Tóth, Á. & Batáry, P., 2012. Coating plasticine eggs can eliminate the overesti� mation of predation on artificial ground nests. Bird Study, 59: 350–352. Sol, D., Gonzalez–Lagos, C., Moreira, D., Maspons, J. & Lapiedra, O., 2014. Urbanisation tolerance and the loss of avian diversity. Ecology Letters, 17: 942–950. Sorace, A. & Gustin, M., 2009. Distribution of general� ist and specialist predators along urban gradients. Landscape and Urban Planning, 90: 111–118. Thorington, K. K. & Bowman, R., 2003. Predation rate on artificial nests increases with human housing density in suburban habitats. Ecography, 26: 188–196.

158

Bocz et al.

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Walkway on coastal dunes negatively affects mobility of the spiny–footed lizard Acanthodactylus erythrurus A. J. Carpio, M. Figueras & F. S. Tortosa

Carpio, A. J., Figureras, M. & Tortosa, F. S., 2017. Walkway on coastal dunes negatively affects mobility of the spiny–footed lizard Acanthodactylus erythrurus. Animal Biodiversity and Conservation, 40.2: 159–164. Abstract Walkway on coastal dunes negatively affects mobility of the spiny–footed lizard Acanthodactylus erythrurus.— Dune systems are the most degraded ecosystems of the entire European coast, and human activity on the Mediterra� nean coast of Spain has caused dramatic transformation. In Torredembarra (Tarragona, Spain), a population of spiny–footed lizards Acanthodactylus erythrurus inhabits the few remaining natural dunes and vegetation patches where wildlife coexists with intensive tourism activities. Our aim was to know whether walkways installed across the dunes were affecting the mobility of the spiny–footed lizard. We compared the mobility of marked lizards in two areas with a similar habitat, one with and one without a walkway. We found that the walkway reduced the distances between consecutive resightings, affecting juveniles more than adults. We conclude that the walkway may affect social interactions in the species. Key words: Dune systems, Habitat fragmentation, Mobility of reptiles, Wooden walkways Resumen Las pasarelas en las dunas costeras perjudican la movilidad de la lagartija colirroja Acanthodactylus erythrurus.— Los sistemas dunares son los ecosistemas más degradados de toda la costa europea y la actividad humana ha causado una profunda transformación en la costa mediterránea de España. En Torredembarra (Tarragona, España) habita una población de lagartija colirroja Acanthodactylus erythrurus en algunas de las dunas natura� les y parches de vegetación que aún existen, donde la fauna silvestre coexiste con unas intensas actividades turísticas. Nuestro objetivo fue conocer si las pasarelas instaladas sobre las dunas estaban afectando a la movilidad de la lagartija colirroja. Se comparó la movilidad de lagartijas marcadas entre dos zonas con hábitat similar, pero una con pasarelas y otra sin. Se observó que las pasarelas acortaron las distancias entre reavis� tamientos consecutivos y que afectaban más a los juveniles de lagartija colirroja que a los adultos. Llegamos a la conclusión de que la pasarela puede estar afectando a las interacciones sociales naturales de la especie. Palabras clave: Sistemas de dunas, Fragmentación del hábitat, Movilidad de los reptiles, Pasarelas de madera Received: 5 VII 16; Conditional acceptance: 25 X 16; Final acceptance: 17 I 17 Antonio J. Carpio, Mar Figueras & Francisco S. Tortosa, Dept. of Zoology, Univ. of Cordoba, Campus de Rabanales, 14071 Córdoba, Spain.– Antonio J. Carpio, Inst. de Agricultura Sostenible (IAS–CSIC), Alameda del Obispo s/n., 14080 Córdoba, Spain. Corresponding author: Antonio J. Carpio. E–mail: b42carca@uco.es

ISSN: 1578–665 X eISSN: 2014–928 X

Carpio et al.

160

Introduction Human activity can have a major impact on wildlife through habitat loss, fragmentation and degradation. Habitat loss is the main cause of endangerment for many of the world’s threatened reptile species (Webb & Shine, 2000). For this reason, taxa such as rep� tiles that rely on specific components of the habitat for survival are at particular risk because of their low dispersal ability, morphological specialisation on substrate type, relatively small home–range sizes, and thermoregulatory constraints (McAlpine et al., 2015). Dune systems are the most degraded ecosystems of the entire European coast (Buffa et al., 2012). The Mediterranean coast of Spain has been deeply transformed by human activity —particularly industry, agriculture and tourism— and dune systems are the most severely affected (De Ambrosio et al., 2002); there remain only a few small sandy islands where some natural vegetation patches persists (Carretero, 1999). The construction of barriers such as roads and walkways adversely affects the dynamics of the dune and consequently the flora and fauna that it houses (Gómez–Zotano et al., 2016). For example, Vega et al. (2000) showed the effects that the building of a road on some coastal dunes in Argentina had on two lizard species. They concluded that the human impact on the habitat structure of the lizards changed the relative abundance of these species and the proportional use of their favourite microhabitats; one of the two species in the area almost disappeared. The construction of wooden walkways can also enable opportunistic spe� cies of fauna and flora to penetrate the area (Carretero, 1999). Several studies (Barrows & Allen, 2007; Kacoliris et al., 2010; Stellatelli et al., 2013a, 2013b) show the negative effect of exotic plants and vegetation changes on the habitat of different lizard species. The impact of tourism poses a significant threat to wildlife (Anthony & Psuty, 2014). Tourists often leave rubbish and organic waste that produce the appearance of ruderal plants or noise (GEPEC–EdC, 2008). These factors may affect the population of the spiny–footed lizard, a species that shows a clear preference for open habitats, with sparse vegetation, gentle relief and uncompressed soils (typical of coastal dunes), but that never inhabits urban areas (Belliure, 2015). Walkways over the dunes can therefore be a barrier to lizards but data on the subject are scarce. The main objective of this work was to determine the effect of a walkway on the mobility of the spiny–footed lizard. We hypothesized that the walkway reduces the spiny–footed lizard’s mobil� ity. To test our hypothesis, we compared the mobility of marked lizards in two areas with a similar habitat, one with and one without a walkway. Material and methods Study area The study area was the dunes of Torredembarra (UTM 31TCF6857), Tarragona (Spain), where a few natural dunes and vegetation patches remain. This

natural beach, called 'Els Salats i Muntanyans', has 75 hectares and one third of these are dunes (Carre� tero, 1999). Tourism in the area is intense. In 1993, 35 hectares of the natural beach in Torredembarra (2.2 km of beach) were declared Area of Natural Interest. Three lizard species coexist on this natural habitat: the large psammodromus Psammodromus algirus, the Catalonian wall lizard Podarcis liolepis, and the most isolated and northernmost population of the Mediterranean coast of the spiny–footed lizard (Carretero et al., 1999), which is in a vulnerable state of conservation. The conservations status of the other two species of lizards is currently not of concern. In 1997 two boardwalks made from railway sleep� ers were built parallel to the beach. These boardwalks could affect the dunes and their natural ecosystem in a negative way because they were designed to let the people walk through the dunes rather than to link the inner zone with the beach. In 2002 the northern boardwalk was removed and thanks to the Annual Census (GEPEC–EdC, 'Grup d’Estudi i Protecció dels Ecosistemes Catalans') the population of spiny–footed lizard in this area increased (Carretero et al., 2007). In 2008 the railway sleepers of the southern boardwalk were replaced by another wooden walkway of 341 m long and 1.20 m width, raised about 21 cm above the sand level, although the 'Manual de restauración de dunas costeras' (Coastal dunes restoration manual; Ley Vega de Seoane et al., 2007) recommends that the minimum distance between the sand and the boardwalk base should be 1m high to avoid negatively affecting dune dynamics. Regarding the vegetation in the area, it is important to note that this changes depending on the �� dune morphol� ogy: in Els Muntanyans of Torredembarra in the dunes nearest the sea we find Agropyterum mediterraneum; on the fixed dunes we find Ammophiletum arundinaceae; in the backdunes we find Crucianelletum maritimae subassociation thymelaeetosum hirsutae; and in the saline depression we find Eriantho–Holoschoenetum australis (Figuerola, 1996). Study design Field work was carried out in 2014. We selected two zig–zag transects each of 311 m, covering the study area. The first transect (1.2 ha) was located in the area with the walkway (from here on referred to as the 'with–walkway area') and the second transect (1.7 ha) was made in a nearby area (from here on referred to as the 'without–walkway area') (fig. 1). Both areas were the same length and had a surface of optimal habitat for the spiny–footed lizard. Sampling We captured the lizards with a noose on the end of a fishing pole (also used by Guillén–Salazar et al., 2007), marked them with safe paint (Bennett, 1999; Mellor et al., 2004; Guillén–Salazar et al., 2007) and released them at the same site of capture. In Sept� ember we marked 57 lizards: 30 in the with–walkway area and 27 in the without–walkway area. We deter�

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161

Torredembarra

N 0

100 m

1 km

Fig. 1. Photograph of the two study areas: A. With–walkway area; B. Without–walkway area. Fig. 1. Fotografía de las dos zonas de estudio: A. Zona con pasarela; B. Zona sin pasarela.

mined their maturity status (adult or juvenile) and sex (adults only), and took photographs of each animal before and after the marking. Body length of all adults exceeded 55/56 mm respectively for males/females. The remaining animals were considered immature (Carretero & Llorente, 1993). The marks were tempo� rary and consisted of one to three coloured stripes on the back. They were different for each lizard to allow individual identification (Guillén–Salazar et al., 2007) (Yves Rocher Company). The markings were made with different colour nail polish (using colours other than red to avoid effects on behaviour or detectability, Fresnillo et al., 2015a, 2015b) depending on the area and on the side of the walkway they were captured. Lizards were later resighted but not captured. Observations were made daily (except on rainy days) to locate marked lizards, and the time elapsed bet� ween sightings was taken into account. We made the sightings from the dunes, walking over the area in zigzag, thus covering a distance of 311 m/transect. The sightings were obtained in September, between 10:00 h and 14:30 h (Carretero, 1993). Statistical analysis We measured the distances travelled between con� secutive sightings of each specimen using Google

Earth’s distance measurement tool. We used these data to calculate the response variable used in the statistical analysis. The response variable was the average distance between sightings that is the average distance travelled between two consecutive sightings per day. Time elapsed between sightings was taken into account. We created a generalized linear model (GLM) that included the variable average distance between sight� ings/days as the response variable. We included age/ sex (three levels: distinguishing between juveniles, males, and females) and the capture area (two lev� els: the with–walkway and the without–walkway) as explanatory variables in this model. We also included the interaction between age/sex and capture area. We used Gamma distribution with a log–link function. We performed all statistical analyses using InfoStat software with α = 0.05. Results During the study period we marked 57 individuals and had 113 resightings. The standard error of the mean (SE) number of re–sights for individuals that were ob� served at least once after capture was 2.43 ± 0.27, with a range of 1 to 7 resightings. We found more juveniles

Carpio et al.

162

than males or females in both areas. We captured and resighted more adults in the without–walkway area than in the with–walkway area. We only resighted two females in the walkway area. The percentage of resightings was nearly 70% in both areas (table 1). Our results show that the capture area and the in� teractions age/sex * capture area strongly affected the average distance travelled per day (table 2). In respect to the capture area, we found that the walkway signifi� cantly affected the distance between two consecutive re–sightings. Lizards living in the without–walkway area moved about more than those living in the with-walkway area. In addition, the interaction between age/sex and capture area showed that the effect of the walkway va� ried according to sex and age (fig. 2); average distances covered in the walkway area were lowest for juveniles. Discussion

Table 1. Number of individuals (from each age/ sex category) captured in each area, and number of resightings in each area: J. Juveniles; M. Males; F. Females. Tabla 1. Número de individuos (de cada categoría de edad y sexo) que fueron capturados en cada zona y número de reavistamientos (de cada categoría de edad y sexo) en cada zona: J. Juveniles; M. Machos; F. Hembras. Zone

Marked

Resighted

Marked

Resighted

With–walkway

Without–walkway

Our results indicated that the walkway affected the mobility of the spiny–footed lizard because they moved shorter distances in this area than in the without– walkway zone. This could be due to the walkway itself or to some related factor related. The walkways may have a barrier effect on the spiny–footed lizard, limiting the distance the travel. Other explanations, however, cannot be overlooked. The walkway, for example, might attract insects or make insect capture easier for lizards, or it might provide refuge or shade. Greater availability of such resources might decrease the need to disperse long distances. Barrows & Allen (2007) observed that the variables that affected the occurrence of the endangered lizard Uma inornata and its persistence in habitat fragments include patch size and the distance between additional habitat patches, the number of habitat patches, and habitat quality. Vegetation of the dune ecosystem is strongly affected by substrate characteristics such as particle size and compactness (Seva & Escarre, 1980), fac�

tors that are affected by the presence of walkways. Muñoz–Vallés & Cambrollé (2014) observed how the building of a new walkway decreased the conser� vation status of the vegetation on the upper beach and foredune. The type of vegetation is an essential element for lizards inhabiting the dune systems (Vega et al., 2000), providing hunting sites (Kacoliris et al., 2010), thermal refuge, protection from predators, nesting sites, and visibility to conspecifics (Vega et al., 2000; Amat & Roig, 2001; Kacoliris et al., 2010). Several studies have found similar results and conclu� de that vegetation structure and cover are two of the main factors that affect habitat preferences of lizards (Seva & Escarre, 1980; Carretero, 1993; Carretero

Table 2. Z and p–values, df, and coefficients of the variables included in the model (n = 54 individuals) to explain the average distance between sightings per day. The coefficients for the level of fixed factors were calculated using the reference values of 'juveniles' in the 'age/sex' variable, 'with–walkway' in the 'capture area'. Tabla 2. Valores de z y p, grados de libertad y coeficientes de las variables incluidas en el modelo (n = 54 individuos) para explicar la distancia media entre avistamientos por día. Los coeficientes relativos al nivel de los factores fijos se calcularon utilizando los valores de referencia de "juveniles" en la variable "edad y sexo" y "con pasarela" en la variable "zona de captura". Variables

z–value

p–value

Age/sex

1.66

n.s.

Capture area

4.98

< 0.01

Age/sex * capture area

3.44

< 0.01

Coefficients ± SE Males = 1.18 ± 0.35 Females = –0.35 ± 0.05 Without–walkway = 0.91 ± 0.24

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

163

Juveniles

Average distance between sightings per day

Males Females

9 B 6

With–walkway

Without–walkway

Fig. 2. Predicted mean values (± SE) of average distance between sightings per day (m/day) as a function of the interaction between class age/sex (juvenile, male, and female) and capture area (with and without walkway). Small case letters indicate significant differences (P = 0.05) between groups according to Fisher LSD tests. Fig. 2. Valores medios previstos (± DE) de la distancia media entre avistamientos por día (m/día) como función de la interacción entre las diferentes clases de edad y sexo (juvenil, macho y hembra) y la zona de captura (con y sin pasarela). Las letras versales indican que existen diferencias significativas (P = 0,05) entre los grupos según los test LSD de Fisher.

& Llorente, 1997). Amat & Roig (2001) stated that the spiny–footed lizard is highly sensitive to habitat features and that its distribution on the coastal dune ecosystems is a good indicator of the state of the dunes. The species also inhabits non–sandy areas in other parts of its distribution, however, suggesting its ecological requirements stretch beyond substrate (Seva & Escarre, 1980). The spiny–footed lizard is the dominant species in sandy areas of southern Iberia (Busack & Jaksic, 1982; Carretero, 1993). Busack & Jaksic (1982) report it is not a territorial species (they observed only one agonistic encounter and it was with a specimen of Psammodromus algirus). Adult male lizards defend a larger territory than females (Seva, 1981) and our results support this as the distances between re– sightings were larger for males than for females or juveniles, in the walkway area (fig. 2). In the without– walkway area, nevertheless, we found no significant differences in sex/age groups. We therefore conclude that the walkway may affect social interactions among the species as juveniles, males and females are af� fected differently by the restrictions imposed by the walkway, with juveniles dispersing shorter distances in the walkway area. Findings from future research may

help to design walkways that not only protect dune systems but that also take the home range of species such as the spiny–footed lizard into consideration. Acknowledgements We are grateful to the GEPEC–EdC organization, spe� cially to Ramon Ferré, for providing logistic l support for this study. Three herpetologists helped us during data collection: David Gómez, Josep Roig and Guillem Giner. We also thank Anna Vitesníková, Emma Tyrou, Zabina, Khalid and Antonio for their help during the field work, and Xavi Delclòs for assistance with mapping. References Amat, F. & Roig, J. M., 2001. Estudi Demogràfic i Distribució de la Sargantana Cua–Roja Acantho� dactylus erythrurus al Delta de l’Ebre. Parc Natural del Delta de l’Ebre, Generalitat de Catalunya, Barcelona, Spain. Anthony, E. J. & Psuty, N. P., 2014. Preface – Human– altered coastal systems: Processes, monitoring and

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La diversidad funcional en comunidades animales: una revisión que hace énfasis en los vertebrados Y. Gómez–Ortiz & C. E. Moreno

Gómez–Ortiz, Y. & Moreno, C. E., 2017. La diversidad funcional en comunidades animales: una revisión que hace énfasis en los vertebrados. Animal Biodiversity and Conservation, 40.2: 165–174. Abstract Functional diversity in animal communities: a review with emphasis on vertebrates.— Functional diversity is the variety of functional roles that species have in ecosystems. As its study in animal communities is still emerging, the aim of this review is to provide an informative reference on the basic concepts and advances in the quanti� fication of functional diversity and its applications to vertebrates. The most studied groups to date are fish and birds, followed by mammals. Amphibians and reptiles have received less attention despite their high potential for the study of functional diversity. Protocols are available for the direct and standardized measure of functional traits in birds, amphibians and freshwater fish. No guides are yet available, however, for mammals and reptiles and functional traits are usually taken from the literature. To complement and to promote the measurement of functional traits in vertebrates, we provide a list of potential traits for the analysis of functional diversity in different subgroups of mammals and in reptiles. Key words: Functional traits, Functional richness, Ecosystem functions, Mammals, Reptiles Resumen La diversidad funcional en comunidades animales: una revisión que hace énfasis en los vertebrados.— La diversidad funcional es la variedad de funciones que desempeñan las especies en los ecosistemas. Su estudio en comunidades animales todavía es incipiente y, por ello, el objetivo de esta revisión es aportar información de referencia sobre los conceptos básicos relativos a la cuantificación de la diversidad funcional y sus aplicaciones en vertebrados, así como los avances realizados al respecto. Los peces y las aves, seguidos de los mamífe� ros, han sido los grupos más estudiados. Los anfibios y los reptiles han recibido menos atención, aun cuando tienen un alto potencial para el estudio de la diversidad funcional. Existen protocolos para la medición directa y estandarizada de los rasgos funcionales en aves, anfibios y peces dulceacuícolas. Con respecto a los mamíferos y los reptiles, no existen guías a seguir y los rasgos funcionales generalmente se toman de la literatura. Para complementar y promover la medición de rasgos funcionales en vertebrados, se presenta una lista de rasgos que se podrían utilizar para analizar la diversidad funcional en diferentes subgrupos de mamíferos y en reptiles. Palabras clave: Rasgos funcionales, Riqueza funcional, Funciones del ecosistema, Mamíferos, Reptiles Received: 25 XI 16; Conditional acceptance: 16 I 17; Final acceptance: 14 II 17 Yuriana Gómez–Ortiz & Claudia E. Moreno, Centro de Investigaciones Biológicas, Inst. de Ciencias Básicas e Ingeniería, Univ. Autónoma del Estado de Hidalgo, Ciudad del Conocimiento, 42184 Mineral de la Reforma, Hidalgo, México.– Yuriana Gómez–Ortiz, División de Desarrollo Sustentable, Univ. Intercultural del Estado de México, Libramiento Francisco Villa s/n., 50640 San Felipe del Progreso, Estado de México, México. Corresponding author: C. E. Moreno. E–mail: cmoreno@uaeh.edu.mx

ISSN: 1578–665 X eISSN: 2014–928 X

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Introducción La biodiversidad ha sido un campo de análisis e investigación muy amplio y versátil en varias disci� plinas (por ejemplo, en ecología, biología, genética y biogeografía). Tradicionalmente, su estudio se basa en índices que tratan a las especies con la misma importancia y que en ocasiones incorporan alguna medida de su abundancia relativa. No obstante, el análisis de la biodiversidad se puede abordar desde diferentes perspectivas —como la diversidad taxo� nómica, filogenética, genética, evolutiva, ecológica o funcional— que incorporan algún aspecto adicional a la identidad de las especies (Devictor et al., 2010; Mazel et al., 2014; Fergnani & Ruggiero, 2015). La diversidad funcional es una faceta o dimensión de la biodiversidad que permite analizar los roles o funciones de las especies, ya que incorpora carac� terísticas que influyen en su desempeño y en los procesos y el funcionamiento del ecosistema (Violle et al., 2007). Aunque el concepto de diversidad funcional se describió ya hace varias décadas, su estudio se ha intensificado recientemente, al mismo tiempo que su aplicación, y se han diversificado los enfoques de su evaluación. Actualmente, el análisis de la diversidad funcional ofrece una perspectiva novedosa y útil en ecología de las comunidades (Chalmandrier et al., 2015; Laureto et al., 2015). El estudio de la diversidad funcional está amplia� mente desarrollado en ecología vegetal, pero ha sido poco aplicado en comunidades animales, en ambientes acuáticos o en sistemas de múltiples interacciones (Caliman et al., 2010; Vandewalle et al., 2010). En ecología animal se han llevado a cabo algunos estu� dios en este sentido en la última década (por ejemplo, Cornelissen et al., 2003; Safi et al., 2011), aunque las propuestas metodológicas para su evaluación no están totalmente definidas. Entre las limitaciones a su aplicación en comunidades animales y en particular en vertebrados se encuentran (1) la necesidad de invertir mucho esfuerzo de muestreo para tener comunidades bien representadas y (2) la dificultad en la medición directa de rasgos funcionales a nivel individual o de especie, debido a las conductas evasivas, los hábitos nocturnos y la escasa abundancia de algunas especies. El objetivo de este trabajo es revisar los concep� tos básicos relacionados con la cuantificación de la diversidad funcional, haciendo especial énfasis en su reciente aplicación en el estudio de comunidades de vertebrados. Con ello se pretende obtener información de referencia que motive la generación de estudios empíricos y revele posibles líneas de investigación para consolidar el estudio de esta faceta de la diver� sidad, en el ámbito de la teoría ecológica y la biología de la conservación. Un reto importante: la selección de los rasgos funcionales La diversidad funcional describe la magnitud de las diferencias funcionales entre las especies de una comunidad a partir de "rasgos funcionales", que son

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características biológicas (fisiológicas, morfológicas, anatómicas, bioquímicas o conductuales) de los individuos o de las especies, relacionadas directa o indirectamente con su desarrollo y adecuación o con la estructura y el funcionamiento del ecosistema (McGill et al., 2006; Weiher et al., 2011). Considerando que todos los rasgos funcionales son rasgos biológicos, pero no todos los rasgos bio� lógicos son funcionales (Mlambo, 2014), la selección de los rasgos adecuados y representativos de la función de las especies constituye un gran reto. La selección precisa de los rasgos funcionales permite evaluar de forma robusta la función de las especies en su ambiente (Wright et al., 2006). Al respecto se han propuesto algunas clasificaciones. Por un lado, los rasgos funcionales "duros" miden directamente la función de interés y se asocian con la fisiología de los individuos, mientras que los rasgos funcionales "suaves" evalúan indirectamente la función y, en consecuencia, resultan relativamente más fáciles de obtener y medir (por ejemplo, características morfoló� gicas; Hodgson et al., 1999; Violle et al., 2007). Por otro lado, están los rasgos funcionales “de respuesta” que reflejan algún cambio funcional de las especies a lo largo de un gradiente de cambio ambiental (por ejemplo, cambios en la alimentación, la tasa repro� ductiva o la tolerancia a la temperatura), mientras que los rasgos funcionales "de efecto" determinan los efectos que las especies ejercen en los procesos y servicios del ecosistema (por ejemplo, cambios en la dispersión de semillas, en la regeneración de la vegetación o en la polinización; Luck et al., 2012). Luck et al. (2012) propusieron un método sis� temático para seleccionar los rasgos funcionales en fauna silvestre a partir de una lista que incluye todos los rasgos potenciales, para generar en última instancia una lista reducida de rasgos de respuesta y de efecto empíricamente evaluados. Sin embar� go, el establecimiento de métodos estandarizados para seleccionar y medir los rasgos funcionales en animales continúa representando un desafío (Safi et al., 2011; Luck et al., 2012). Si bien la historia de vida (energía y reproducción) del grupo de interés y el objetivo de la investigación son importantes para elegir el número y el tipo de rasgos funcionales, tam� bién se buscan rasgos informativos desde el punto de vista ecológico y que sean fácilmente medibles, es decir, que no expresen directamente la función de las especies, pero que indiquen su papel ecológico en el ecosistema (Cornelissen et al., 2003; Fergnani & Ruggiero, 2015). ¿Qué pasa si no se eligen bien los rasgos funcio� nales? En la mayoría de los estudios sobre diversidad funcional se utiliza la información disponible sin una justificación de los rasgos seleccionados. Recien� temente Tsianou & Kallimanis (2016) evaluaron la diversidad funcional de anfibios en Europa utilizando rasgos morfológicos, rasgos reproductivos, rasgos relacionados con el hábitat y el conjunto de rasgos de esas tres categorías. Sus resultados muestran distintos patrones espaciales derivados del uso de distintos tipos de rasgos funcionales. Algo similar podría ocurrir cuando se decide considerar cierto

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rasgo, como el tamaño corporal, como una variable continua (longitud medida en centímetros) o como una variable categórica (clasificando a las especies como pequeñas o grandes). Aún queda mucho por explorar sobre las implicaciones de este tipo de decisiones en la selección de los rasgos funcionales en distintos grupos biológicos. Evaluación de la diversidad funcional Una forma de cuantificar la diversidad funcional es a través de la identificación de grupos funcionales o gre� mios, mediante la asignación de conjuntos de especies que comparten uno o varios rasgos funcionales (por ejemplo, la alimentación o la biomasa) y que pueden ejercer efectos similares en el ecosistema (Petchey & Gaston, 2006). Por otra parte, mediante el análisis de agrupamientos (como los dendrogramas) se pueden definir grupos funcionales de manera objetiva (Wright et al., 2006). Otra forma de cuantificar la diversidad funcional es mediante índices de diversidad funcional. Aunque con este sistema surgen continuamente parámetros nue� vos, la manera de calcular muchos de los propuestos es muy parecida a la de los parámetros disponibles, por lo que algunos resultan muy correlacionados y redundantes (Mouchet et al., 2010). Algunos índices utilizan un único rasgo funcional, mientras que otros utilizan varios rasgos simultáneamente y pueden o no ponderar las especies según la abundancia relativa de las mismas. Algunos de los índices que utilizan un solo rasgo funcional (univariados) son: la media pondera� da de la comunidad (CWM), que representa el valor esperado de un rasgo en una muestra; la divergencia funcional (FDvar), que cuantifica la varianza de los valores de un rasgo ponderados por la abundancia de las especies; y la regularidad funcional (FRO), que determina la medida en que la comunidad se diferencia de la máxima regularidad funcional, que se produciría si todas las especies fueran igualmente abundantes y tuvieran la misma distancia en el espacio funcional. Entre los índices que incluyen múltiples rasgos funcionales (multivariados) hay algunos que no com� prenden medidas de la abundancia de las especies, como la diversidad funcional de atributos (FAD), que cuantifica la suma de todas las posibles distancias en� tre pares de especies de una comunidad; su variante modificada (MFAD, diversidad funcional de atributos modificada), que evita la dependencia directa de este índice con la riqueza de especies; o el convex hull (volumen de cierre convexo), que mide la amplitud funcional de una comunidad como la dispersión de la especie en un volumen definido por los rasgos. Sin embargo, los índices más comunes de este tipo son el índice de diversidad funcional (DF), que mide la longitud total de las ramas que unen a todas las especies en un dendrograma funcional de la comuni� dad (un análisis multivariado de clasificación basado en rasgos funcionales; Petchey & Gaston, 2006); y el índice de riqueza funcional (FRic), que considera a las especies con los valores más extremos en cada rasgo como vértices para medir el volumen

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del espacio funcional de una comunidad, que es un espacio geométrico multidimensional definido por los rasgos (Villéger et al., 2008). De esta manera, la riqueza funcional representa la cantidad de espacio funcional ocupado por un ensamblaje de especies. También hay índices que sí incluyen una medida de la abundancia de las especies (número de indivi� duos, densidad, biomasa, volumen, etc.), como los de entropía cuadrática de Rao, de entropía cuadrática relativa (rRao) o los basados en dendrogramas (wFD). Los más usados de este tipo son los índices multi� rrasgo y multidimensionales con abundancias, como la equidad funcional (FEve), la divergencia funcional (FDiv), la dispersión funcional (FDis) y la especiali� zación funcional (FSpe), que incluyen un factor de ponderación y un valor por rasgo funcional y especie (Villéger et al., 2008). Estos índices miden distintas facetas de la diversidad funcional, por ejemplo, la equidad funcional evalúa qué tan regularmente se distribuye la abundancia de las especies en el espacio funcional, mientras que la divergencia y la dispersión funcional definen qué tanto se alejan las especies más abundantes del centro del espacio funcional. La mayoría de estos índices se puede calcular en programas gratuitos como R (http://www.r–project.org) y FDiversity (Pla et al., 2011; Swenson, 2014). La evaluación y comparación de estos índices pueden consultarse en algunas guías y revisiones que ayu� dan a elegir los índices apropiados de acuerdo con los objetivos de la investigación, como en Petchey & Gaston (2006), Mouchet et al. (2010), Schleuter et al. (2010), Pla et al. (2011) y Weiher (2011). Un inconveniente que debe tenerse en cuenta a la hora de cuantificar la diversidad funcional es que varios de los índices disponibles mantienen una relación lineal monótona con la riqueza de especies. Por lo tanto, para cuantificar la diversidad funcional como una medida que adiciona información al análisis tradicional de la biodiversidad, es recomendable que los valores de diversidad funcional calculados se com� paren con los valores esperados, a fin de evaluar si los ensamblajes de especies muestran más o menos diversidad funcional de lo que cabría esperar teniendo en cuenta la riqueza, y si tales patrones de diversidad funcional son diferentes de los patrones aleatorios. Existen varios métodos que han tratado de resolver esto y de poner de relieve el aporte adicional propio de la diversidad funcional (como el análisis de residuos, el uso de parámetros independientes de la riqueza, las variables ortogonales o los modelos nulos), aun� que se ha observado que presentan algunos sesgos estadísticos, como que la varianza disminuye con el incremento de la riqueza de las comunidades. En este sentido, los modelos nulos son muy recomendables, ya que permiten estimar una distribución esperada de la diversidad funcional dada la riqueza observada (Carvalho et al., 2010; Swenson, 2014). La transformación de los índices de diversidad tra� dicionales en números efectivos de especies (números de Hill) también se ha aplicado a la cuantificación de la diversidad funcional (Chiu & Chao, 2014). Así, teniendo como base las mismas unidades (especies efectivas), se realizan comparaciones significativas

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entre las diferentes facetas de la biodiversidad (como la diversidad funcional o la diversidad filogenética) o bien de una sola faceta entre diferentes comunidades (Mazel et al., 2014; Cisneros et al., 2015; Dreiss et al., 2015). Asimismo, cada faceta puede ser analizada en diferentes componentes que permiten conocer tanto la diversidad regional (γ) como su variación dentro de una comunidad (diversidad α) y entre comunidades (diver� sidad β; Swenson, 2014; Chalmandrier et al., 2015). En cualquier caso, el análisis de la diversidad funcional parte de una matriz de especies por sitio, una matriz de rasgos funcionales por especie y, en ocasiones, una matriz de variables ambientales por sitio, que permite relacionar la diversidad funcional con algún cambio en el ecosistema (por ejemplo, gradientes de perturbación, uso de suelo, variables abióticas, etc., véase la fig. 1). Por último, la variación de la diversidad funcional entre comunidades puede evaluarse con pruebas de estadística inferencial (ANOVAs o Kruskall–Wallis) y su relación con el ambiente se puede abordar con análisis multivariados que agrupan las matrices de especies, las de rasgos funcionales y las de variables ambientales (esto es, análisis de ordenación de tres tablas, RLQ), o bien a partir de análisis donde se identifica el efecto y la contribución única de cada grupo de variables ambientales a la diversidad funcional (el análisis de regresión parcial o la regresión múltiple; Safi et al., 2011; Luck et al., 2012; Munguía et al., 2016). Identificación de especies funcionalmente importantes Una perspectiva menos explorada y de gran utilidad en biología de la conservación es la evaluación de la contribución funcional de cada especie. Las especies pueden presentar una contribución aditiva, cuando su función es única en el ecosistema, o bien redundante, cuando existen varias especies que desempeñan la misma función, de manera que la pérdida de una especie puede ser cubierta funcionalmente por otra redundante (Petchey & Gaston, 2006; Flynn et al., 2009; Farias & Jaksic, 2011). La probabilidad de que las especies sean funcionalmente diferentes aumenta con el número de especies en el ecosistema, de tal forma que una relación asintótica entre la riqueza de especies y la diversidad funcional reflejaría la redundancia funcional de los ensamblajes (Flynn et al., 2009). Por el contrario, si se pierden especies, se prevé que la diversidad funcional disminuya (Fonseca & Ganade, 2001; Petchey & Gaston, 2006; Farias & Jaksic, 2011). El concepto de la redundancia funcional de las especies ha sido un tema de gran debate en ecología, ya que proporciona una forma de cuantificar la resiliencia de los ecosistemas frente a perturbacio� nes ambientales. Por ello se han desarrollado varios métodos para cuantificarla (Walker, 1995; Naeem, 1998). A partir de la estructura de un dendrograma, las especies con una contribución única se ubicarían en las ramas más largas o más basales, mientras que las especies con una contribución redundante, con potencial para amortiguar la pérdida de especies

Gómez–Ortiz & Moreno

o las perturbaciones ambientales en el ecosistema, estarían representadas por ramas cortas o agrupadas, que muestran un solapamiento funcional (Fonseca & Ganade, 2001; Dalerum et al., 2012; Dalerum, 2013). Avances y soluciones con respecto a la evaluación de la diversidad funcional en vertebrados Las dificultades técnicas para seleccionar y medir directamente los rasgos funcionales, así como la es� casez de información disponible sobre dichos rasgos en comunidades animales, han limitado el estudio de la diversidad funcional. Para conocer el número de publicaciones sobre diversidad funcional en vertebra� dos, se realizaron búsquedas en la base de datos de estudios científicos Scopus (https://www.scopus.com/, consultada el 23 XI 16). El mayor número de publi� caciones corresponde a peces (213 artículos, como Villéger et al., 2010; Strecker et al., 2011; Sagouis et al., 2016) y a aves (134 artículos, como Devictor et al., 2010; Luck et al., 2012; Calba et al., 2014), probablemente porque la medición directa de sus rasgos funcionales es relativamente más sencilla que en otros vertebrados, son más abundantes, ocupan una gran variedad de nichos ecológicos y se han asociado a servicios ecosistémicos. Por el contrario, los anfibios y los reptiles han sido los menos estudia� dos (15 y 8 artículos, respectivamente), aun cuando representan grupos con gran potencial, ya que se han asociado con diferentes servicios ecosistémicos y son sensibles a cambios en el ambiente (Ernst et al., 2006; Valencia–Aguilar et al., 2013; Carvajal–Cogollo & Urbina–Cardona, 2015; Gallmetzer & Schulze, 2015; Tsianou & Kallimanis, 2016). En el caso de los mamíferos (45 artículos), debido a las diferentes capacidades de dispersión y la gran diversidad de nichos ecológicos que presentan, los análisis de diversidad funcional se han evaluado en diferentes escalas y subgrupos de especies. Por ejemplo, la diversidad funcional de los mamíferos terrestres ha sido evaluada a escala mundial (Dalerum et al., 2009; Mazel et al., 2014; Safi et al., 2011; Oli� veira et al., 2016), continental (Farias & Svensson, 2014; Fergnani & Ruggiero, 2015) y regional (Farias & Svensson, 2014; González–Maya et al., 2016a; Munguía et al., 2016). Los subgrupos de mamíferos que suelen analizarse por separado son los mamíferos pequeños "terrestres" (Carvalho et al., 2010; Dreiss et al., 2015; González–Maya et al., 2016b), "voladores" (Cisneros et al., 2015; Aguirre et al., 2016; García– Morales et al., 2016) y los mamíferos "grandes" o "medianos" (Dalerum et al., 2009; Farias & Jaksic, 2011; Farias & Svensson, 2014; Gómez–Ortiz et al., en preparación). Es importante tener en cuenta que la medición directa de los rasgos funcionales permite valorar con mayor precisión la relación de las comunidades con los cambios ambientales y el funcionamiento del ecosistema, lo que representa un reto más para los estudios de diversidad funcional en ecología animal. Actualmente, están disponibles las primeras propues�

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Variables ambientales 1 2 3 ... n 1 2 Bióticas 3 Abióticas ... n Rasgos funcionales 1 2 3 ... n Sitios

1 2 3 ... n

Especies 1 2 3 ... n

Especies

Sitios

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1 2 3 ... n

Describir, explorar y predecir La diversidad de rasgos funcionales, la estructura y funcionamiento de las comunidades, los servicios ecosistémicos, el efecto de las perturbaciones ambientales, su resiliencia, etc. Fig. 1. Componentes del análisis de la diversidad funcional en las comunidades. Fig. 1. Components for analysis of functional diversity in communities.

tas metodológicas para la medición estandarizada de los rasgos funcionales de aves (López et al., 2015), anfibios (Cortes et al., 2015) y peces dulceacuícolas (Zamudio et al., 2015). Estos protocolos incluyen ras� gos funcionales útiles, medibles tanto en especímenes de colecciones biológicas como en individuos vivos capturados en el campo (Salgado–Negret, 2015). En cambio, no existen protocolos estandarizados para medir los rasgos funcionales de mamíferos y reptiles, y son pocos los estudios donde se miden di� rectamente los rasgos funcionales in situ (por ejemplo, García–Morales et al., 2016). En ambos grupos, los rasgos funcionales considerados en los análisis se toman generalmente de la información relativa a las especies disponible en bases de datos como PanTheria o en listas locales, museos, colecciones o publicacio� nes. Como una alternativa a la toma directa de rasgos funcionales, algunos estudios se han basado en rasgos biológicos medidos in situ en investigaciones previas (Farias & Jaksic, 2009, 2011). Asimismo, a escala de paisaje se ha retomado la abundancia in situ de las especies evaluada en estudios previos (Cisneros et al., 2015; Dreiss et al., 2015; Magioli et al., 2016), mientras que a escala regional o mundial, se han usa� do los mapas disponibles de la distribución potencial de las especies para cuantificar la cobertura espacial que ocupan las especies en las unidades de muestreo (como celdas o polígonos; Mazel et al., 2014).

En los estudios de diversidad funcional con ma� míferos, los rasgos funcionales más usados son la biomasa, el tamaño corporal, algunas características reproductivas y del nicho trófico, así como la distribu� ción espacial y temporal. Con menos frecuencia se ha incluido el tamaño de grupo (individuos solitarios frente a grupos de distinto número de individuos), el tamaño del dominio vital, el tipo de hábitat usado, el rango geográfico, la tasa metabólica, la densidad y los sitios de descanso o crianza. En mamíferos pe� queños es relativamente más fácil medir los rasgos funcionales, ya que son más abundantes y tienen menor capacidad de dispersión. En el caso de los murciélagos, debido a que ocupan una gran variedad de nichos ecológicos (especialmente en el neotrópi� co) y sus relaciones ecomorfológicas han sido bien documentadas, presentan algunos rasgos funcionales exclusivos relacionados con la morfología del cráneo, la morfología alar, la estrategia de forrajeo, el estrato vertical usado y el tipo de percha (véase la tabla 1). Con respecto a los reptiles, los rasgos funcionales usados hasta el momento guardan relación con la talla, la reproducción, la locomoción, la estrategia de captura de presas y el hábitat. Sin embargo, el tipo de forrajeo, así como otras características tróficas, temporales y espaciales, son rasgos funcionales que se pueden tomar en cuenta en estudios futuros (véase la tabla 1).

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Tabla 1. Rasgos biológicos de mamíferos y reptiles que podrían estar relacionados con la adecuación de las especies o con la estructura y el funcionamiento del ecosistema que habitan y que, por lo tanto, podrían considerarse rasgos funcionales: A. Mamíferos medianos y grandes; B. Micromamíferos terrestres; C. Mamíferos voladores; D. Reptiles. Table 1. Biological traits of mammals and reptiles that could be related to species fitness or to the structuring and functioning of the ecosystem they inhabit, and which could therefore be considered as functional traits: A. Medium and large mammals; B. Terrestrial micro–mammals; C. Flying mammals; D. Reptiles.

Rasgos funcionales A B C D Significado funcional Morfológicos/morfométricos Biomasa (g)

x x x x Demanda de recursos tróficos, gasto energético y

flujo de energía entre niveles tróficos Talla (categórica

x x x x Demanda de recursos tróficos, gasto energético,

o longitud total en mm) flujo de energía entre niveles tróficos y tamaño del dominio vital Morfometría del cráneo o cabeza x x x x Uso de recursos alimentarios (longitudes en mm) Morfometría del ala (índices de x Velocidad de vuelo y capacidad de maniobra, carga alar, forma de la punta, uso de recursos alimentarios, uso del hábitat y proporción de aspecto, etc.) locomoción Presencia (con o sin) y

x x x Locomoción, tamaño del dominio vital, área de

morfometría de las patas distribución, estrategias depredatorias (longitudes en mm) (eficiencia de caza) y antidepredatorias Morfometría de la cola

x x x x Locomoción, reservorio de energía (en reptiles)

(longitudes en mm) Aspecto físico (color, cripsis, x Estrategias depredatorias y antidepredatorias mimetismo, aposematismo y patrón disruptivo) Reproductivos y de estrategia de vida Tamaño y número de

x x x x Éxito reproductivo, disponibilidad y demanda de

camadas o nidadas recursos tróficos y espaciales Periodo de

x x x x Demanda de recursos tróficos y espaciales,

gestación o incubación protección de las crías Reproducción x Protección de las crías (ovíparo o vivíparo) Madurez sexual (años o talla)

x x x x Éxito reproductivo y demanda de recursos

tróficos y espaciales Conducta reproductiva y

x x x x Éxito reproductivo y protección de las crías

cuidado parental Longevidad (años)

x x x x Demanda de recursos tróficos y espaciales

Fisiológicos Tipo de termorregulación x Demanda de recursos tróficos, espaciales y (heliotermia o tigmotermia) temporales Tasa metabólica (kcal/día)

x x x x Demanda de recursos tróficos y gasto energético

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

171

Tabla 1. (Cont.)

Rasgos funcionales A B C D Significado funcional Conductuales Migración, hibernación,

x x x x Demanda de recursos tróficos, espaciales

torpor y aletargamiento y temporales, segregación temporal (meses o estaciones) Conducta social (parejas,

x x x Demanda de recursos tróficos y espaciales,

manadas, solitarios o éxito reproductivo, protección de las crías grupos de caza) Estrategia de forrajeo

x x Uso de recursos alimentarios

(aérea, espigueo, flotante; activo o pasivo) Hábito (terrestre, acuático,

x x x Uso de recursos alimentarios y espaciales

arborícola, fosorial o saxícola) Estrategia de captura (venenoso, x Estrategias depredatorias (eficiencia de caza) constrictor o emboscador) y antidepredatorias Nicho trófico Nivel trófico (consumidor primario, x x x x Uso de recursos alimentarios y flujo de energía entre secundario, etc.) niveles tróficos Alimentación (tipos de alimentos, x x x x Uso de recursos alimentarios, control de poblaciones y frecuencia de consumo, plagas, polinización, dispersión de semillas y frutos y gremios tróficos, amplitud trófica, etc.) plasticidad trófica Nicho temporal Patrón de actividad (nocturno,

x x x x Estrategias depredatorias y antidepredatorias y

diurno, crepuscular o catemeral) segregación temporal Nicho espacial Tamaño del dominio vital (km2) x x x x Demanda de recursos tróficos y espaciales, protección de las crías, estrategias depredatorias y antidepredatorias y territorialidad Estrato vertical usado (dosel,

x x x x Demanda de recursos tróficos y espaciales, protección

sub–dosel o sotobosque) de las crías, estrategias depredatorias y antidepredatorias Hábitat (tipo de vegetación,

x x x x Demanda de recursos tróficos y espaciales, protección

especialista o generalista) de crías, estrategias depredatorias y antidepredatorias Micro–hábitat (en actividades

x x x x Demanda de recursos tróficos y espaciales,

de forrajeo, crianza, descanso protección de crías, estrategias depredatorias o sitio de percha)

y antidepredatorias

El análisis de la diversidad funcional en vertebrados ha demostrado tener múltiples aplicaciones. A escala regional y mundial se han abordado temáticas como la vulnerabilidad funcional de ensamblajes, la iden� tificación de especies cruciales en el mantenimiento de la calidad de los ecosistemas, la representatividad y efectividad de las áreas naturales protegidas y la

evaluación de la equivalencia entre puntos calientes identificados con análisis tradicionales (Loyola et al., 2008; Carvalho et al., 2010; Safi et al., 2011; Farias & Svensson, 2014; Mazel et al., 2014). Por otra parte, a escala de paisaje se ha evaluado el efecto de las especies en los servicios ecosistémicos (es decir, los vertebrados como controladores de plagas,

172

polinizadores, dispersores de semillas, etc.; Luck et al., 2012), la resiliencia de los ecosistemas y la respuesta de las especies a los cambios ambientales causados por el reemplazo de especies nativas y a los cambios en el uso del suelo en relación con la deforestación, la fragmentación y la degradación del hábitat (Blackburn et al., 2005; Flynn et al., 2009; Villéger et al., 2010; Farias & Jaksic, 2011; Trimble & van Aarde, 2014; Magioli et al., 2016). Por último, a escala local los patrones de diversidad funcional se han usado para analizar procesos de coexistencia y reglas de ensamblaje de las comunidades, y discer� nir entre mecanismos de filtrado de nicho, exclusión competitiva (similitud limitante) y procesos neutrales (Mouchet et al., 2010). Sin embargo, a pesar de que el conocimiento acerca de los patrones mundiales, regionales y locales de diversidad funcional, así como de los factores ambientales asociados a ella, aún es limitado, constituye un tema en auge y se puede con� siderar más complejo que el análisis de los patrones de riqueza de especies (Tsianou & Kallimanis, 2016). En conclusión, el análisis de la diversidad funcional es un campo de investigación versátil y en crecimiento que, junto con la supervisión continua de la fauna silvestre a escala local y el acceso a la información, disponible en bases de datos digitales, sobre registros de ocurrencia y rasgos biológicos de las especies, podría utilizarse en la ecología de comunidades, la biogeografía funcional y la planificación sistemática de la conservación. Agradecimientos Y. Gómez–Ortíz agradece la beca posdoctoral del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONA� CYT) en apoyo al posgrado en Biodiversidad y Con� servación de la UAEH. La redacción de este trabajo contó con el respaldo del proyecto SEP–CONACYT Ciencia Básica 222632 "Evaluación de la diversidad de especies mediante el análisis e integración de elementos ecológicos, funcionales y evolutivos". Referencias Aguirre, L. F., Montaño–Centellas, F. A., Gavilánez, M. M. & Stevens, R. D., 2016. Taxonomic and phylogenetic determinants of functional composi� tion of Bolivian bat assemblages. PLoS ONE, 11: e0158170. Blackburn, T. M., Petchey, O. L., Cassey, P. & Gaston, K. J., 2005. Functional diversity of mammalian predators and extinction in island birds. Ecology, 86: 2916–2923. Calba, S., Maris, V. & Devictor, V., 2014. Measuring and explaining large–scale distribution of functio� nal and phylogenetic diversity in birds: separating ecological drivers from methodological choice. Global Ecology and Biogeography, 23: 669–678. Caliman, A., Pires, A. F., Esteves, F. A., Bozelli, R. L. & Farjalla, V. F., 2010. The prominence of and biases in biodiversity and ecosystem functioning research.

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Parámetros reproductivos y distribución geográfica potencial de las áreas de anidación de Grus canadensis nesiotes (Aves, Gruidae) en Cuba: implicaciones para su conservación Y. Ferrer–Sánchez, I. Ruiz Companioni, F. Abasolo–Pacheco, A. H. Plasencia–Vázquez, D. Denis Ávila & E. Rodríguez Piña Ferrer–Sánchez, Y., Ruiz Companioni, I., Abasolo–Pacheco, F., Plasencia–Vázquez, A. H., Denis Ávila, D. & Rodríguez Piña, E., 2017. Parámetros reproductivos y distribución geográfica potencial de las áreas de ani� dación de Grus canadensis nesiotes (Aves, Gruidae) en Cuba: implicaciones para su conservación. Animal Biodiversity and Conservation, 40.2: 175–186. Abstract Reproductive parameters and potential geographical distribution of nesting areas of Grus canadensis nesiotes (Aves, Gruidae) in Cuba: conservation implications.— Grus canadensis nesiotes (Cuban sandhill crane) is an endemic and endangered subspecies from Cuba. Protection of wetland habitats is essential for survival of this species, but studies that could contribute to its management and conservation are lacking. In this study we recorded the reproductive parameters of Grus canadensis nesiotes in eight breeding seasons between 2005 and 2015 in a wetland of Cuba. We modeled and characterized the potential geographical distribution of the nesting areas, analyzing its representation within protected areas. Maximum entropy algorithm and habitat variables were used for modeling (100 m of pixel size). To characterize the potential distribution we calculated each land–use–vegetation within the potential distribution. We used the same procedure to determine the extent of the protected area. A hundred and fifty–one nests were located in marsh grasslands. These nests were simple platforms built on wet soil/water; the largest nests were observed in 2006. Seventy percent of nests had two eggs (1.7 eggs/nest) and 63.5% were successful with 1.6 chicks per successful nest. The po� tential nesting habitat is a narrow stretch (242 km2) located in the center of the wetland. The area with high probability of presence makes up 13.8% of the predicted distribution. Sixty percent of marsh grassland of the study area was included in the potential distribution, while the proportion of crops (1.2%) and pastures (2.1%) was low. Managed protected areas cover only 39.1% of the potential distribution of the nesting sites and 12% of the high probability areas. We propose three priority sites to study and monitor nesting of the subspecies. Species conservation actions should consider the potential geographical distribution of nesting sites both inside and outside the protected areas. Key words: Cuban sandhill crane, Reproduction, Conservation, Ecological niche modeling Resumen Parámetros reproductivos y distribución geográfica potencial de las áreas de anidación de Grus canadensis nesiotes (Aves, Gruidae) en Cuba: implicaciones para su conservación.— Grus canadensis nesiotes (grulla cubana) es una subespecie endémica de Cuba que se encuentra en peligro de extinción. A pesar de estar directamente relacionada con los humedales, no existen estudios que contribuyan a su gestión y conservación. Por ello, se registraron parámetros reproductivos de la subespecie durante ocho temporadas reproductivas entre 2005 y 2015 en un humedal de Cuba; asimismo, se modeló y caracterizó la distribución geográfica potencial de las áreas de anidación, y se analizó su representación dentro de las áreas protegidas (AP). Para elaborar el modelo, se utilizaron el algoritmo de máxima entropía y variables de hábitat (100 m de tamaño de píxel). Para caracterizar la distribución potencial, se calculó la superficie ocupada por cada uso de suelo y tipo de vegetación dentro de dicha área de distribución. Se empleó el mismo procedimiento para calcular la superficie de la distribución que está protegida. Se localizaron 151 nidos en herbazales de ciénaga. Se trataba de plataformas simples sobre suelo húmedo o agua; los más grandes se observaron en 2006. El 70% de los nidos tuvieron dos huevos (1,7 huevos/nido) y el 63,5% fueron exitosos con 1,6 polluelos/nido ISSN: 1578–665 X eISSN: 2014–928 X

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Ferrer–Sánchez et al.

exitoso. El hábitat potencial de anidación es estrecho (242 km2) y se localiza en el centro del humedal. De la distribución prevista, la superficie con alta probabilidad de presencia es del 13,8%. El 60% del herbazal de ciénaga de la zona del estudio estaba comprendido dentro de la distribución potencial, mientras que la proporción de cultivos (1,2%) y pastizales (2,1%) era baja. Las AP gestionadas solo protegen el 39,1% de la distribución potencial de los sitios de anidación y el 12% de las zonas con alta probabilidad. Se proponen tres sitios prioritarios para estudiar la anidación de la subespecie y hacer un seguimiento de la misma. Las medidas de conservación de la subespecie deberían considerar la distribución geográfica potencial de los sitios de anidación dentro y fuera de las AP. Palabras clave: Grulla cubana, Reproducción, Conservación, Modelación de nicho ecológico Received: 4 I 16; Conditional acceptance: 3 III 16; Final acceptance: 9 III 17 Yarelys Ferrer–Sánchez & Fernando Abasolo–Pacheco, Univ. Técnica Estatal de Quevedo, Los Ríos, Ecuador.– Idael Ruiz Companioni & Eddy Rodríguez Piña, Empresa Nacional para la Protección de la Flora y la Fauna, La Habana, Cuba.– Alexis Herminio Plasencia–Vázquez, Centro de Investigaciones Históricas y Sociales (CIHS), Univ. Autónoma de Campeche, México.– Dennis Denis Ávila, Fac. de Biología, Univ. de la Habana, Cuba. Corresponding author: Y. Ferrer–Sánchez. E–mail: yferrersanchez@gmail.com

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Introducción

Material y métodos

Los aspectos de la reproducción y el éxito reproductivo en las aves acuáticas pueden ser el reflejo de la produc� tividad local, de la estructura trófica y de la perturbación humana (Kushlan, 1993). Se han realizado estudios ecológicos relacionados con este tema en la familia Gruidae, que abarcan desde estudios en poblaciones silvestres (p. ej., Depkin et al., 1994; Vladimirtseva, 2012) hasta experimentos en cautiverio para la cría y reintroducción en el medio (p. ej., Ellis et al., 2000). En particular, la mayoría de los estudios en este grupo se han llevado a cabo con Grus canadensis, que se distribuye fundamentalmente en Norteamérica con seis subespecies. Actualmente, todas las subespecies están en riesgo de extinción, si bien Grus canadensis pulla y Grus canadensis nesiotes son las más amenazadas (Johnsgard, 2008). Sin embargo, G. canadensis se mantiene en Preocupación Menor debido a los incre� mentos poblacionales de las subespecies migratorias y el uso de paisajes agrícolas como zonas de alimen� tación (Harris & Mirande, 2013). En Cuba se han realizado pocos estudios sobre la subespecie endémica G. c. nesiotes. Las descripcio� nes ecológicas y de uso de hábitat, que son aspectos importantes para la gestión de especies amenazadas, fueron estudiadas en la población del ecosistema de sabanas de arenas silíceas en Isla de la Juventud (Gálvez et al., 2005). Las restantes poblaciones se distribuyen en humedales relictos de las antiguas sabanas anegadas de Cuba (Gálvez & Chávez–Ramí� rez, 2010). Estas zonas han sido expuestas a fuertes cambios hidrológicos que afectan directamente a las grullas (Gálvez & Ferrer, 2012), pero se desconocen los aspectos ecológicos que relacionan a esta subespecie con su hábitat en estos sitios. Sin embargo, dentro de estos humedales los herbazales de ciénaga han sido identificados como sitios de anidación y alimentación de G. c. nesiotes (Ferrer et al., 2010). En los humedales, los parámetros reproductivos de las grullas podrían utilizarse como indicadores biológicos de calidad, debido a la sensibilidad de estas aves ante las molestias humanas (Wang et al., 2011), a los cam� bios hidrológicos y a la acumulación de contaminantes (Frederick & Powell, 1994). No obstante, no existen estudios específicos que contribuyan a las estrategias de gestión para la conservación de las grullas y de los humedales, que se reducen y degradan como consecuencia de las modificaciones antrópicas. Por estas razones, en el presente estudio se caracterizaron elementos de la ecología reproductiva de G. c. nesiotes como el sitio de anidación, el período reproductivo, las dimensiones de los nidos y los huevos, el tamaño de nidada, la productividad y el éxito reproductivo en un humedal de Cuba, que cuenta con la segunda población más numerosa. Además, se modeló y caracterizó la distribución geográfica potencial de las áreas de anida� ción de la subespecie, y se analizó la representación de esta distribución dentro del sistema nacional de áreas protegidas. Los resultados pueden servir de referencia para el estudio de otras nueve poblaciones presentes en humedales de Cuba, expuestas a mayores fuentes de perturbación y deterioro genético.

El estudio se realizó en la región septentrional de Ciego de Ávila (4.999 km2; 22° 2' 3,21'' N; 78° 30' 42,95'' O), en Cuba, entre 2005 y 2015. Esta zona incluye el Sitio Ramsar Gran Humedal del Norte de Ciego de Ávila. Se trata de una llanura baja, la� cunopalustre acumulativa y parcialmente cenagosa. El régimen de inundación es permanente y poco variable, con un mayor régimen de precipitaciones en mayo y junio (> 200 mm cada mes). Las formaciones vegetales más representativas son los manglares, los bosques semideciduos mesófilos, los bosques siempreverdes, los herbazales de ciéna� ga, la vegetación secundaria y los matorrales indife� renciados. En particular, los herbazales de ciénaga ocupan aproximadamente 285 km2 de la superficie y han sido relacionados con las grullas en Cuba (Ferrer & Ruiz, 2009; Ferrer et al., 2010). Se caracterizan por la presencia de especies del estrato herbáceo como Thypha dominguensis, Cladium jamaicense, Cyperus spp. y Erianthus giganteus. Las afectaciones principales de este hábitat están relacionadas con el cambio del régimen hídrico debido a la canaliza� ción y desecación de parte del humedal con fines agrícolas. Ha habido cambios en la estructura y la composición de la vegetación herbácea, así como pérdida y degradación de una parte de los herbazales, actualmente transformados en cultivos de caña de azúcar y pastizales. Muestreo y caracterización de nidos Para localizar los nidos de esta población de grullas, cuya población se calcula asciende a 102 individuos (Gálvez & Chávez–Ramírez, 2010), se muestrearon los hábitats descritos como sitios de anidación y alimentación de la especie (herbazales de ciénaga [285 km2], lagunas someras interiores y pastizales [1.025 km2]; Ferrer et al., 2010) a pie y desde torres de observación. El muestreo se realizó anualmente desde mediados de febrero hasta finales de junio, según la etapa reproductiva descrita para la sub� especie por Gálvez et al. (2005). El esfuerzo de muestreo fue equivalente entre años en relación con la duración, pero no con la zona muestreada. Cada año se muestreaba la misma zona donde se habían localizado nidos en años anteriores y además se in� cluían nuevas zonas aisladas. Se siguieron individuos entre 300 y 700 m que vocalizaban cuando hacían el relevo para incubar los huevos. Se consideraron pruebas de ocupación del territorio la presencia de grullas emparejadas o comprometidas con la defensa del territorio, la presencia de parejas con afinidad al nido, el relevo y la presencia de huevos o polluelos. Estos lugares se registraron con coordenadas geo� gráficas (latitud/longitud; Datum WGS84). Los nidos se visitaron de 08:00 a 11:00 h y de 16:00 a 18:00 h para evitar causar estrés térmico a los huevos. Se registró la fecha de localización; las fechas de inicio de puesta y de eclosión y el número de huevos y polluelos; el material de construcción; los diámetros internos menor y mayor (DIME, DIMA); los

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diámetros externos menor y mayor (DEME, DEMA); la altura; la profundidad del agua en los alrededores; la distancia entre nidos activos simultáneos (distancia media entre todos los pares posibles de nidos activos a la vez) y a fuentes de agua, dormitorios y arbustos próximos. Al final de la etapa se hizo un seguimiento del número de parejas con polluelos. No pudo anali� zarse el motivo de la pérdida de huevos. Se midieron las dimensiones de los huevos: diámetros mayor y menor y peso, y se calculó el volumen (Hoyt, 1979). En caso de encontrar el nido en una fase avanzada de incubación, la fecha de inicio o de puesta del pri� mer huevo se estimó restándole 30 días a la fecha de eclosión (Williams & Phillips, 1972; Layne, 1983). Gestión de datos Durante 2008, 2009 y 2010 se localizaron 11, 8 y 17 nidos de grullas, respectivamente; no obstante, no fue posible medir los nidos ni obtener las dimensiones de los huevos por problemas logísticos. Los nidos se consideraron exitosos si se observaba al menos un polluelo o si, en la fecha estimada de eclosión de los huevos, contenían fragmentos de cáscaras con las membranas separadas. Se calculó la duración del período de puesta e incubación de los huevos. Se calcularon los siguientes índices de éxito repro� ductivo: huevos/nido, polluelos/huevo, polluelos/nido, polluelos/nido exitoso y porcentaje de nidos con huevos, nidos con dos huevos, nidos con huevos eclosionados, huevos eclosionados y nidos exitosos. Se calcularon el valor medio, los intervalos de confianza, el mínimo y el máximo y el error estándar de cada variable. A todos los datos se les realizaron las pruebas de normalidad (Kolmogorov–Smirnov) y homogeneidad de varianzas (Levene) para analizar el cumplimiento de las premisas de las pruebas pa� ramétricas. Para comparar las dimensiones de los nidos entre años se usó un ANOVA seguido de un análisis post hoc Tukey HSD, dado el cumplimiento de las premisas mencionadas (DIME: K–S d = 0,95, p = 0,08; F = 1,06, p = 0,40; DIMA: K–S d = 0,99, p = 0,66; F = 0,99, p = 0,45; DEME: K–S d = 0,07, p > 0,20; F = 1,11, p = 0,40; DEMA: K–S d = 0,09, p = 0,08; F = 2,08, p = 0,06; altura: K–S d = 0,13, p = 0,09; F = 2,01, p = 0,12). Los porcentajes se compararon entre años mediante la prueba de dife� rencias (diferencias entre proporciones). La duración de la incubación y las dimensiones de los huevos se compararon entre años mediante la prueba de Krus� kal–Wallis (KW), ya que estos datos no cumplieron el supuesto de normalidad (duración incubación: K–S d = 0,18, p < 0,001; largo: K–S d = 0,178, p = 0,007; ancho: K–S d = 0,174, p = 0,009; peso: K–S d = 0,103, p = 0,001) ni en su forma original ni aplicándoles distintas transformaciones (p. ej., ln, raíz cuadrada, lg10, exponencial). Todos los análisis se realizaron con un nivel de significación de 0,05 y las pruebas estadísticas se verificaron como pruebas de dos colas en el programa Statistica 8.0. (Statsoft, Tulsa, OK). Se considera que, aunque existe un elevado riesgo de que este estudio incurra en la pseudorreplicación

Ferrer–Sánchez et al.

de algunos datos debido a la fidelidad de las parejas de grullas a los mismos territorios de anidación año tras año, los resultados aquí presentados son muy valiosos para describir la ecología reproductiva de una subespecie endémica, rara, con distribución restringida y amenazada. Este riesgo de pseudorreplicación es inevitable si los individuos no pueden ser identifica� dos. Se asumió el riesgo porque en los estudios de especies amenazadas, con poblaciones tan escasas, el efecto de esta asunción estadística es menor que el costo de la pérdida de datos (principio precautorio). Modelación de nicho ecológico A partir del mapa de uso de suelo–vegetación obteni� do para la zona del estudio (véase Ferrer–Sánchez & Rodríguez–Estrella, 2015) se calcularon parámetros con la extensión Patch analyst en ArcView 3.2 (ESRI Inc., Redlands, CA) que describían la estructura espa� cial del paisaje y que se relacionan con aspectos eco� lógicos de G. c. nesiotes para la selección de hábitat (p. ej., Gálvez et al., 2005). Para elaborar un modelo de la distribución potencial del área de anidación de G. c. nesiotes, se seleccionaron la variable categórica uso de suelo–vegetación (tipos de cobertura vegetal y modificada: herbazal de ciénaga, bosque, manglar, laguna, vegetación costera, maleza, pastizal, cultivos y zona urbana) y las variables continuas (superficie de herbazal de ciénaga, de cultivos, de pastizales, de bosques y lagunas; índice de vegetación de diferencia normalizada (NDVI); distancia a cultivos, a pastizales, a fuentes de agua y a zonas urbanas). Para esta selección se tuvieron en cuenta aspectos ecológicos de la especie que se habían descrito previamente (p. ej., Gálvez et al., 2005; Ferrer et al., 2010). Para obtener el NDVI se usaron 11 imágenes de los satélites Lansat 5 Thematic Mapper y Landsat 7 sensor Enhanced Thematic Mapper, Lat/Lon– Datum WGS84, con resolución espacial de 30 m y con fechas comprendidas entre marzo y mayo de los años 2005 al 2015, que cubren la zona del estudio. De cada imagen de NDVI anual se extrajo la información espectral de 380 parcelas cuadradas de tres píxeles de lado. El valor medio de cada parcela fue comparado entre años con un ANOVA. Como no existieron diferencias significativas entre los años para este conjunto de imágenes, se decidió usar el NDVI de la imagen del 12 de abril de 2012 en el estudio, ya que contenía el menor porcentaje de nubosidad. Teniendo en cuenta el tamaño medio de los fragmentos más pequeños en los que pudo observarse una grulla, se cambió la resolución espa� cial a 100 m. Los mapas de distancia se obtuvieron con las extensiones 'Nearest features' y 'Drainage/ Lineament/Road/Density' en ArcView 3.2. Con estas variables se elaboraron modelos de nicho ecológico. Se utilizó el algoritmo de máxima entropía (Maxent 3.3.k; Phillips et al., 2006) porque trabaja exclusivamente con datos de presencia, además de por su fiabilidad y buen rendimiento (Elith et al., 2011). Los modelos se elaboraron con 75 localidades de nidos espacialmente independientes. No se utilizaron coor� denadas duplicadas para ninguno de los registros de

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

presencia y todos eran espacialmente únicos, es decir, que cada uno estaba incluido en un píxel diferente. Se usó el 75% de los registros de presencia como datos de entrenamiento y el 25% como datos de prueba (Franklin, 2009). Se calcularon 100 réplicas para evitar la incertidumbre asociada a la elaboración del modelo. De los 100 modelos resultantes se seleccionó el que reflejaba la mayor cantidad de superficie con proba� bilidad relativa de presencia de nidos, atendiendo al estado de la población de la subespecie para evitar que quedara fuera área importante. La partición de los registros para entrenamiento y validación fue aleatoria en cada réplica y se utilizó el bootstrap como método de remuestreo. La salida de MaxEnt se convirtió en un mapa de presencia/ausencia usando como línea de corte el método minimun training presence. Este método utiliza como umbral de corte la adecuación asociada al menor registro de presencia adecuado de los datos de entrenamiento, y es uno de los más utilizados y que da mejores resultados (Liu et al., 2005). Posteriormente, sobre toda el área con presencia según el umbral de corte, se clasificó la probabilidad relativa de presencia en baja, media y alta con intervalos iguales de probabilidad de 0,256 entre el umbral de corte (0,083) y la máxima probabilidad observada (0,851). La contribución relativa de las variables a la predic� ción del modelo fue analizada por el método Jackknife y por la estimación del porcentaje de contribución relativa. Para determinar la contribución relativa (%) de cada variable ambiental al modelo, en cada iteración del algoritmo de entrenamiento se añade el aumento en la ganancia regularizada a la contribución de la variable correspondiente (Phillips et al., 2006). Al final del proceso de entrenamiento del modelo, los valores de contribución de cada variable ambiental se convierten en porcentajes. Se consideró que las variables que contribuían más al modelo eran las que al sumar su contribución, o de forma independiente, alcanzaban el 50% de la contribución relativa. La capacidad predictiva del modelo se evaluó con la curva ROC (AUC; Phillips et al., 2006). Este método presenta diversos problemas, por ejemplo, que otorga el mismo peso a los errores de omisión y comisión (Lobo et al., 2008). Por tanto, se usó además la modificación ROC parcial en el programa Tool for Partial–ROC V. 1.0. (Barve, 2008). Se consideró un error de omisión < 5% (Peterson et al., 2008). Para caracterizar el área de distribución, se superpuso el mapa categorizado resultante con la capa de uso de suelo–vegetación y se cortó esta última siguiendo los límites de presencia. Se calculó la superficie de cada uso de suelo–vegetación contenido dentro de la distri� bución geográfica potencial. El mismo procedimiento se empleó para determinar la superficie (km2) con presencia predicha contenida dentro de los límites de áreas protegidas (AP) del humedal, que poseen administración oficial. Con este análisis se quería evaluar la factibilidad de proponer sitios de seguimiento de la anidación de la especie en zonas sin protección jurídica, así como la posible extensión de los límites de las AP para la conservación de G. c. nesiotes. Se usó ArcView 3.2 (ESRI Inc., Redlands, CA) para estos análisis.

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Resultados El período reproductivo de G. c. nesiotes se ex� tendió desde finales de febrero (construcción de nidos y conducta reproductiva) hasta junio (eclosión de huevos), con un pico de máxima productividad de nidos durante la segunda quincena de marzo (17,20%, n = 93), abril (40,86%) y hasta finales de mayo (41,94%). Entre finales de febrero e inicios de marzo se observó que las parejas realizaban con� ductas reproductivas como cortejo y apareamiento, se pintaban las plumas con fango, se aislaban de los bandos de grullas y defendían sus territorios de ani� dación. La fecha más temprana de puesta de huevos fue el 6 de marzo de 2006 y 2007 y la más tardía, el 20 de mayo de 2011. La fecha de eclosión de huevos más tardía fue el 20 de junio de 2011. El período de puesta fue de 2,3 días y la duración media de la incubación se situó en 29,42 ± 0,20 días (26–33) sin diferencias entre años (KW, H(8, 60) = 7,35; p = 0,49). Se localizaron 151 nidos en total cuya media fue de 13,73 ± 1,25 nidos/año (8–20), y 115 fueron estudia� dos completamente (fig. 1). Las principales zonas de anidación fueron herbazales de ciénaga con fragmentos de bosque, en algunos casos asociados a fuentes de agua. Los nidos fueron plataformas simples sobre el estrato herbáceo construidas con material disponible en los alrededores. El 97% de los nidos contenía C. jamaicense como material de construcción, pero el 41% de estos también conte� nían hojas de Cyperus spp. Los nidos más grandes fueron construidos durante 2006 y difirieron de los construidos en 2011, 2014 y 2015 (tabla 1). La altura de los nidos fue de 4,31 ± 0,47 cm (0–12,40) con los mayores valores registrados en 2006 (7,97 ± 2,03; 2,62–12,4), que difirieron respecto a los de 2007 (2,87 ± 0,54; 0,54–6,6) y 2012 (2,4 ± 1,03; 0,1–5,0) (F = 5,03; p = 0,003; N = 38). Más del 50% de los nidos se encontró sobre el suelo húmedo, pero el 5,30% (N = 151) estaba rodeado de agua con una profundidad de 5,75 ± 0,54 cm (3,9–7,9). Los nidos activos simultáneamente estuvieron separados por una distancia de 1.305,80 ± 106 m (332,71–2.812,60) entre sí. Las menores distancias se observaron en 2007 (1.159,20 ± 162,62 m) sin diferencias significativas entre años (p = 0,22). Ade� más, estuvieron a 157,63 ± 22,11 m de arbustos (Anona glabra y Conocarpus erecta, fundamental� mente), a 465,01 ± 91,0 m de fuentes de agua y a 283,34 ± 91,21 m de los dormitorios del ave que no incuba durante la noche. El 97,7% de los nidos tuvieron huevos (± 2,2; 80–100) y el 70,3% tuvieron dos huevos (± 4,3; 45,5–90), con un tamaño de nidada de 1,7 ± 0,04 (1,5–1,9) huevos/nido. El 60,2% de los huevos eclosionó (± 9,9; 31,3–76,9) para un 63,5% de nidos exitosos (± 9,7; 36,4–80) con 1,1 ± 0,2 (0,5–1,3) polluelos/nido, 1,6 ± 0,1 (1,3–1,8) polluelos/nido exitoso y 0,9 ± 0,3 (0,3–1,6) polluelos/ huevo. Los valores más bajos para estos índices se obtuvieron en 2007 y no fueron diferentes estadística� mente del resto de los años. Los huevos midieron 91,6 ± 0,6 mm (58,3–101,5) de diámetro mayor, 57,5 ± 0,5 mm (22,5–72) de diá�

Ferrer–Sánchez et al.

180

N Laguna de La Leche

Bahía de los Perros

Laguna La Redonda

Humedal interior Morón Bolivia

Ciro Redondo

4 Ciudades Línea de costa Lagunas

8 km

Primero de Enero

Nidos Loma de Cunagua Cuba

Fig. 1. Localización de nidos de Grus canadensis nesiotes durante 2005–2015 en la región central de Cuba. Fig. 1. Location of Grus canadensis nesiotes nests during 2005–2015 in the central region of Cuba.

metro menor y pesaron 168,4 ± 2,3 g (40–240), con un volumen de 158,1 ± 4,9 mm3 (148,0–168,2). El diá� metro mayor de los huevos fue diferente entre 2009 y 2015 (KW H(8, 124) = 19,9; p < 0,01), el diámetro menor entre 2011 y 2013, 2014 y 2015 (KW H(8, 124) = 40,9; p < 0,001), y el peso tuvo diferencias entre todos los años (KW H(8, 133) = 54,9; p < 0,001), con excepción del 2005 (fig. 2). Distribución geográfica potencial de las áreas de anidación El hábitat potencial de anidación estuvo distribuido hacia el centro del humedal, concentrado funda� mentalmente en las zonas húmedas de herbazales de ciénaga (fig. 3). El modelo predijo una superficie pequeña de 242 km2. El área con alta probabilidad de distribución potencial fue de alrededor del 13,8% de la superficie predicha, mientras que el área con baja probabilidad representó el 72,7%. El modelo tuvo una buena capacidad discriminatoria con los datos de entrenamiento AUC = 0,99 ± 0,001 y de prueba AUC = 0,99 ± 0,01, AUCratio = 1,3 ± 0,1, p < 0,05. Se predijo que el 96% de los sitios con nidos tendrían alta probabilidad de presencia. No hubo errores de omisión para los datos de entrenamiento y la tasa de omisión para los de prueba fue de 0,2. Reducir mucho la probabilidad de errores de omisión incrementa la de obtener errores de comisión. La suma de las variables uso de suelo–vegetación, superficie de herbazal de ciénaga y distancia a cultivos ascendió al 90% de la contribución relativa al modelo

y las dos últimas tuvieron un 86,8% de importancia en la permutación para predecir las áreas con distribu� ción potencial (tabla 2). Además, estas tres variables tuvieron los mayores valores de ganancia regularizada para el Jackknife de la ganancia del entrenamiento, de prueba y del AUC. El herbazal de ciénaga es el tipo de vegetación que más influyó en la probabilidad de distribución del área de anidación. Asimismo, si se encuentra a 2 km de cultivos la probabilidad de presencia de nidos será mayor (fig. 4). Distancias mayores o menores disminuyeron esta probabilidad. La relación entre la superficie de herbazal de ciénaga y la probabilidad de distribución de nidos se comportó de forma parecida, con valores intermedios que au� mentaron al máximo esta probabilidad (fig. 4). El ambiente natural ocupó el 80,1% de la distribu� ción geográfica potencial. El 59,8% del herbazal de ciénaga de la zona del estudio estuvo representado dentro de la distribución geográfica potencial, y los menores porcentajes de vegetación natural corres� pondieron a los bosques semideciduo mesófilo con humedad fluctuante (15,1% del total en la zona del estudio), los bosques siempreverde de ciénaga típi� cos (16,2%) y los matorrales indiferenciados (2,8%) (fig. 5). Respecto al total en la zona del estudio, un bajo porcentaje de ambientes modificados como los cultivos (1,2%) y los pastizales (2,1%) estuvo repre� sentado dentro de la distribución potencial. El 65,6% del área de anidación potencial de G. c. nesiotes estaba protegido. Sin embargo, solo se protegía el 12% de las zonas con alta probabilidad. El 53% restante correspondió a zonas con media

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

181

Tabla 1. Dimensiones de los nidos de Grus canadensis nesiotes en la región central de Cuba durante ocho temporadas reproductivas entre 2005 y 2015. Las letras diferentes denotan diferencias significativas (Tukey HSD): LC. Límite de confianza 95%; EE. Error estándar; tamaño de la muestra entre paréntesis. Table 1. Dimensions of Grus canadensis nesiotes nests in the central region of Cuba over eight reproductive seasons between 2005 and 2015. The different letters denote significant differences (Tukey HSD): LC. 95% confidence limit; EE. Standard error; sample size in brackets. Temporada reproductiva (tamaño de muestra) 2005 Variables (cm) (10)

2006 (8)

2007 (12)

2011 (20)

2012 (15)

2013 (17)

2014 (15)

2015 (18)

Total (115)

80,5a

61,8ab

54,1b

62,2ab

59,7ab

53,6b

65,1ab

61,5

Diámetro externo Mayor Media 65,4ab LC

59,5–71,2 44,7–116,3 55,8–67,9 48,4–59,9 52,3–72,1 51,3–68,1 45,8–61,5 59,7–70,4 26–108

2,6

11,3

2,8

2,9

4,9

4,2

3,9

2,7

1,4

64,8a

52,9a

41,3b

50,2ab

51,5ab

36,9b

50,2ab

49,5

Menor Media 58,6a LC

53,3–63,9 39,8–89,7 47,2–58,6 36,8–45,8 40,1–60,3 37,6–65,4 27.4–46.3 46,6–53,9 16–83

2,3

7,8

2,6

2,1

3,7

5,4

4,0

1,7

1,3

49,0a

23,5d

25,3d

29,0cd

24,4d

24,9d

36,1bc

30,9

Diámetro interno Mayor Media 40,8ab LC EE

36,0–45.6 33,8–64,2 20,4–26,7 22,8–27,7 21,7–36,3 16,9–31,9 19,4–30,3 32,2–39,9 15–59 2,1

4,8

1,4

1,1

2,6

2,7

2,2

1,8

1,1

46,0a

20,4c

20,7c

23,8c

24,0c

18,1c

22,3c

24,3

Menor Media 33,4b LC EE

29,1–37,7 33,6–58,4 17,9–22,8 18,2–23,1 17,8–29,8 17,6–30,4 13,3–22,9 19,7–24,9 9–55 1,9

3,9

1,1

y baja probabilidad de distribución. El 95% de los nidos se encontraron en AP. Sin embargo, solo dos (Venero 22° 01' 53.54'' N y 78° 30' 46.53'' W; y Loma de Cunagua 22° 05' 38.50'' N y 78° 27' 48.44'' W) de las cuatro AP existentes tienen administración jurídica y llevan a cabo actividades para la conservación de diferentes especies. Estas áreas protegían el 39,1% del área de anidación potencial y el 12% de las zonas de alta probabilidad de presencia (fig. 3). A partir de ello se identificaron tres sitios prioritarios para el es� tudio y seguimiento de la anidación de la especie en el extremo noreste del humedal (22° 08' 22.81'' N y 78° 23' 23.11'' W; 22° 06' 35.90'' N y 78° 19' 11.36'' W; 22° 06' 32.06'' N y 78° 16' 07.02'' W; fig. 3), donde ha habido anidación confirmada. Discusión En este estudio se identificaron aspectos importantes sobre la ecología reproductiva de G. c. nesiotes en

2,2

2,3

1,9

1,2

0,9

un humedal de Cuba, que contribuyen a la gestión y conservación de esta subespecie. En estos sitios se encontraron plataformas simples sobre el estrato herbáceo que tienden a ser exitosas en un alto por� centaje (63,5). Sin embargo, solamente se protege el 12% de las zonas con alta probabilidad de presencia de estos nidos. Las áreas de anidación de G. c. nesiotes en her� bazales de ciénaga se asemejan a las descritas para G. canadensis en Norteamérica (Baker et al., 1995). Probablemente, los arbustos dispersos en la proximi� dad de algunos nidos se relacionen con la presencia de agua en circulación. Este comportamiento de anidación es diferente del observado en la población de Isla de la Juventud, donde el mayor porcentaje de nidos se ubica en sabanas semicerradas por los arbustos (Gálvez et al., 2005). La diferencia entre poblaciones está determinada por las variaciones geomorfológicas de los ecosistemas que utilizan y ambos deben tenerse en cuenta por su importancia para la reproducción de la subespecie en Cuba.

Ferrer–Sánchez et al.

182

225

Diámetro mayor y menor (mm)

105 100 95 90 85 80 75 70 65 60 55 50 45

210 195 Peso (gr)

180 165 150 135 120 105 2005 2006 2007 2009 2011 2012 2013 2014 2015 Diámetro mayor Diámetro menor Peso

Fig. 2. Diferencias en las dimensiones de los huevos de Grus canadensis nesiotes en el período 2005–2015. Se muestran el valor medio y el error estándar: * Diferencias significativas entre los años. Fig. 2. Differences in egg size of Grus canadensis nesiotes in the 2005–2015 period. Mean and standard error are shown: * Significant differences between years.

N Humedal interior

Bahía de los Perros

LC Morón Bolivia

Ciro Redondo

8 km

Primero de Enero

Modelo de probabilidad 0,038–0,295 baja Ciudades Línea de costa 0,296–0,552 media Límites áreas 0,553–0,809 alta protegidas

Cuba Propuesta de sitios prioritarios para el estudio y monitoreo

Fig. 3. Distribución geográfica potencial de las áreas de anidación de Grus canadensis nesiotes en la región central de Cuba. Áreas protegidas con administración: LC. Refugio de Fauna Loma de Cunagua; V. Refugio de fauna El Venero Fig. 3. Potential geographical distribution of nesting areas of Grus canadensis nesiotes in the central region of Cuba. Government Protected Areas: LC. Fauna Loma de Cunagua Refuge; V. El Venero Refuge.

Variable Uso de suelo–vegetación

37,3

Superficie herbazal ciénaga 35,1

33,3

Distancia cultivos

17,6

53,5

Distancia fuentes de agua

7,2

5,5

NDVI

1,8

0,8

Superficie cultivos

0,6

2,2

Superficie pastizal

0,3

0,2

Distancia pastizal

0,1

3,5

Distancia urbano

0,1

0,4

Superficie bosque

0,5

A pesar de que las grullas son especies acuáticas, existen variaciones dentro de este grupo definidas por las zonas geográficas y tipos de ecosistemas. En relación con G. canadensis, se observa la construc� ción de nidos sobre el agua en extensos humedales y sobre el suelo seco en herbazales (Littlefield, 2001) y sabanas de arenas silíceas (Gálvez et al., 2005). Las dos variantes (agua y suelo) se registraron en este estudio. Aunque existan áreas inundadas dentro del humedal, el uso de zonas húmedas puede estar relacionado con el comportamiento territorial de las parejas, sobre todo si tuvieron éxito en la etapa reproductiva precedente. El período de anidación observado coincide con los registros de Gálvez et al. (2005) y se encuentra dentro del intervalo que proponen Bennet & Bennet (1990) y Dwyer & Tanner (1992) para G. c. pratensis. La cro� nología de anidación en G. c. pratensis, G. c. pulla y G. c. nesiotes está estrechamente relacionada con la época de lluvias y el nivel de agua en los humedales (Bennet & Bennet, 1990; Gálvez et al., 2005). En la zona del estudio, el inicio de la anidación se retrasó en los años en que hubo sequía intensa y la localización de la mayoría de los nidos se extendió hasta junio. Por el mismo motivo se produjo un retraso cronológico de la anidación de G. c. pratensis en los humedales de Florida (Folk, 2014).

Probabilidad de dsitribución

Table 2. Relative contribution and importance of permutation of environmental variables in the model of potential geographical distribution of Grus canadensis nesiotes in the central region of Cuba: PC. Contribution rate; IP. Importance of permutation.

1,0 0,9 0,8 0,7 0,6 0,5 0,4 0,3 0,2 0,1 0,0

0,7

Probabilidad de dsitribución

Tabla 2. Contribución relativa e importancia de la permutación de las variables ambientales al modelo de distribución geográfica potencial de las áreas de anidación de Grus canadensis nesiotes en la región central de Cuba: PC. Porcentaje de contribución; IP. Importancia de la permutación.

183

Probabilidad de dsitribución

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

0,7

0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 110 Área herbazal de ciénaga (km2)

0,6 0,5 0,4 0,3 0,2 0,1 0,0

2 3 4 5 6 7 8 9 Uso del suelo–vegetación

0,6 0,5 0,4 0,3 0,2 0,1 0,0

2 3 4 5 6 7 Distancia a cultivos (km)

Fig. 4. Curvas de respuesta de las variables con la mayor contribución a las predicciones de MaxEnt. Modelo de nidos de Gus canadensis nesiotes en la región central de Cuba. Uso de suelo–vegetación: 1. Urbano; 2. Bosque; 3. Laguna; 4. Manglar; 5. Vegetación costera; 6. Herbazal de ciénaga; 7. Maleza; 8. Cultivos y 9. Pastizal. Fig. 4. Response curves of the variables with the highest contribution to the predictions of MaxEnt. Grus canadensis nesiotes nest model in the central region of Cuba. Land use–vegetation: 1. Urban; 2. Forest; 3. Lagoon; 4. Mangrove; 5. Coastal vegetation; 6. Swamp grassland; 7. Scrub; 8. Farming land; and 9. Cattle pasture.

Ferrer–Sánchez et al.

184

Matorral indiferenciado Herbazal de ciénaga Bosque siempreverde ciénaga Bosque semideciduo humedad fluctuante

0 50 100 150 200 250 300 350 400 450 500 Area (km2) Fig. 5. Extensión de los tipos de vegetación natural (barras grises) que componen la distribución geo� gráfica potencial del área de anidación de Grus canadensis nesiotes respecto a su extensión en la zona del estudio (barras negras). Fig. 5. Extension of the natural vegetation types (gray bars) that compose the potential geographical distribution of nesting areas of Grus canadensis nesiotes in relation to the extension in the study area (black bars).

Un aspecto que puede verse influido por el sitio de localización de los nidos (agua y suelo) y la abundancia de precipitaciones es la dimensión de los nidos. Los que figuran en este estudio fueron mayores que los que se construyeron en lugares secos y lejanos de fuentes de agua, que no necesitan tamaños grandes para evitar inundaciones (Gálvez et al., 2005). Las medidas observadas están en el intervalo de dimen� siones registradas para G. c. pratensis en Loxahatchee (Thompson, 1970). En general, el tamaño de nidada de la subespecie cubana es similar al referido por Nesbitt (1988) para G. c. pratensis. Registraron otros valores mayores Thompson (1970) (1,84 huevos/nido), Walkinshaw (1981) (1,94 huevos/nido) y Nesbitt et al. (2001) (1,8 huevos/nido). El valor de los índices reproductivos varía entre poblaciones y subespecies en función de la disponibilidad de alimentos y el tipo de ecosistema. La dimensión de los huevos puede variar de forma parecida. Estos registros en G. c. nesiotes fueron similares a los registrados para G. c. pratensis (Litt� lefield, 2001), pero las variaciones entre años pueden relacionarse con la variabilidad de precipitaciones antes de la época reproductiva, que determinan la disponibilidad de alimentos. Por otra parte, la influencia de la superficie de herbazales y la distancia a cultivos en la probabilidad de presencia de los nidos de G. c. nesiotes concuerda con los aspectos ecológicos de la especie. En todas las poblaciones de la especie nominal se ha docu� mentado el uso de paisajes agrícolas y pastizales como zonas de alimentación (Krapu et al., 2014). De igual forma, en la zona del estudio se registran mensualmente individuos, tríos y grupos de grullas alimentándose en herbazales, pastizales y cultivos

(Ferrer & Ruiz, 2009). A pesar de las largas distan� cias que puede recorrer esta especie, la proximidad a cultivos durante la etapa de anidación podría estar relacionada con la obligación de los individuos de relevarse (dos veces en el día) para incubar los huevos (Nesbitt, 1988). La selección de fragmentos de herbazales de tamaños intermedios para la anidación podría rela� cionarse con la pequeña extensión de estos hábitats en la zona del estudio y con la capacidad de carga. Los fragmentos más grandes se encuentran hacia la zona costera, donde existen otras amenazas (p. ej., ganado introducido que ha provocado sobrepasto� reo) y cambios en la estructura del estrato herbáceo debido a la influencia marina. Los fragmentos más pequeños están próximos a bosques y otros am� bientes con depredadores potenciales de huevos y polluelos. La población no es grande (102 individuos; Gálvez & Chávez–Ramírez, 2010) y, por tanto, los individuos no tienen que desplazarse a humedales más pequeños y expuestos para anidar, como ha ocurrido con G. canadensis en Norteamérica (Harris & Mirande, 2013). Esta información tiene implicaciones para la con� servación de G. c. nesiotes en los humedales. Los administradores de AP pueden gestionar los hábitats (p. ej., incendios controlados) para obtener las condi� ciones óptimas para la anidación. Según los resultados, estas zonas de herbazales de ciénaga dentro de las AP deben permanecer como áreas de conservación estricta, y debe prestarse especial atención en la época de reproducción de la subespecie, pues son las únicas zonas utilizadas para la anidación y cría de polluelos. La dependencia de los humedales hace a las grullas vulnerables ante el inminente cambio

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

climático (Chávez–Ramírez & Wehtje, 2012), que conlleva variaciones de la cantidad e intensidad de las precipitaciones y el aumento de las temperaturas y del nivel del mar. Estos posibles cambios afectarán a la calidad de los humedales y disminuirán su disponibili� dad (p. ej., Johnson et al., 2005; Day et al., 2008). Por ello, a la hora de planificar la gestión de la especie, es necesario que las medidas de conservación que se emprendan en el humedal en el presente y el futuro tengan en cuenta los sitios en los que se indique que existe probabilidad de distribución de zonas de anida� ción, dentro y fuera de las AP, así como las variables que influyen en esta probabilidad de distribución. Agradecimientos Se agradece al equipo técnico de El Venero el apoyo en el trabajo de campo y a la Empresa Nacional para la Protección de la Flora y la Fauna. A tres revisores anónimos sus comentarios y sugerencias para mejo� rar la versión inicial del manuscrito. Referencias Baker, B. W., Cade, B. S., Mangus, W. L. & McMillen, J. L., 1995. Spatial analysis of sandhill crane nes� ting habitat. The Journal of Wildlife Management, 59: 752–758. Barve, N., 2008. Tool for partial–ROC, ver 1.0. Bio� diversity Institute, Lawrence, KS. Bennett, A. J. & Bennett, L. A., 1990. Productivity of Florida sandhill cranes in the Okefenokee Swamp, Georgia. Journal of Field Ornithology, 61: 224–231. Chávez–Ramírez, F. & Wehtje, W., 2012. Potential Impact of Climate Change Scenarios on Whooping Crane Life History. Wetlands, 32: 11–20. Day, J. W., Christian, R. R., Boesch, D. M., Yáñez– Arancibia, A., Morris, J., Twilley, R. R., Naylor, L., Schaffner, L. & Stevenson, C., 2008. Consequen� ces of climate change on the ecogeomorphology of coastal wetlands. Estuaries and Coasts, 31: 477–491. Depkin, F. C., Brandt, L. A. & Mazzotti, F. J., 1994. Nest sites of Florida sandhill cranes in Southwest� ern Florida. Florida Field Naturalist, 22: 39–47. Dwyer, N. C. & Tanner, G. W., �� 1992. Nesting suc� cess in Florida sandhill cranes. Willson Bulletin, 104: 22–31. Elith, J., Phillips, S. J., Hastie, T., Dudík, M., Chee, Y. & Yates, C. J., 2011. A statistical explanation of MaxEnt for ecologists. Diversity and Distribution, 17: 43–57. Ellis, D. H., Gee, G. F., Hereford, S. G., Olsen, G. H., Chisolm, T. D., Nicolich, J. M., Sullivan, K. A., Thomas, N. J., Nagendran, M. & Hatfield, J. S., 2000. Post–release survival of hand–reared and parent–reared Mississippi sandhill cranes. The Condor, 102: 104–112. Ferrer, Y. & Ruiz, I., 2009. Patrón de actividad diurna de la Grulla Cubana (Grus canadensis nesiotes Gundlach, 1875) en el refugio de fauna El Venero,

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Ferrer–Sánchez et al.

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187

First record of phoresy of Dendrochernes cyrneus (L. Koch, 1873) (Pseudoscorpiones, Chernetidae) on Cerambyx cerdo Linnaeus, 1758 (Coleoptera, Cerambycidae) and their potential value as bioindicators L. Karpiński, T. Rutkowski & W. T. Szczepański Karpiński, L., Rutkowski, T. & Szczepański, W. T., 2017. First record of phoresy of Dendrochernes cyrneus (L. Koch, 1873) (Pseudoscorpiones, Chernetidae) on Cerambyx cerdo Linnaeus, 1758 (Coleoptera, Cerambycidae) and their potential value as bioindicators. Animal Biodiversity and Conservation, 40.2: 187–192. Abstract First record of phoresy of Dendrochernes cyrneus (L. Koch, 1873) (Pseudoscorpiones, Chernetidae) on Cerambyx cerdo Linnaeus, 1758 (Coleoptera, Cerambycidae) and their potential value as bioindicators.— The first evidence of phoresy of Dendrochernes cyrneus (L. Koch, 1873) on Cerambyx cerdo Linnaeus, 1758 is documented. A critical review of all known literature reports of phoresy involving D. cyrneus is also presented. Two of these reports relate to the same observation and are the result of the systematic turmoil within the family Cerambycidae. Both species are treated as primeval forest relics and their isolated populations live in the scattered remains of the ancient forests that covered Europe in the past. We provide new information about the ecological relationships of D. cyrneus with saproxylic beetles, and discuss the ecological preferences of the two species and their role as indicators of the quality of the environment. Key words: Phoresy, Pseudoscorpions, Longhorn beetles, Saproxylic invertebrates, Indicator species, Primeval forest relics Resumen El primer registro de foresía de Dendrochernes cyrneus (L. Koch, 1873) (Pseudoscorpiones, Chernetidae) en Cerambyx cerdo Linnaeus, 1758 (Coleoptera, Cerambycidae) y su valor potencial como bioindicadores.— Se documenta la primera prueba de foresía de Dendrochernes cyrneus (L. Koch, 1873) en Cerambyx cerdo Linnaeus, 1758. También se presenta una revisión crítica de todos los informes científicos publicados sobre la foresía relacionados con D. cyrneus. Dos de estos informes guardan relación con la misma observación y son el resultado de la confusión sistemática existente en la familia Cerambycidae. Ambas especies se tratan como vestigios del bosque primigenio y sus aisladas poblaciones viven en las zonas residuales dispersas de los bosques antiguos que cubrían Europa en el pasado. Aportamos nueva información sobre las relaciones ecológicas de D. cyrneus con escarabajos saproxílicos y analizamos las preferencias ecológicas de las dos especies y su función como indicadores de la calidad del ambiente. Palabras clave: Foresía, Pseudoescorpiones, Escarabajos longicornios, Invertebrados saproxílicos, Especies indicadoras, Vestigios de bosques primigenios Received: 1 II 17; Conditional acceptance: 10 III 17; Final acceptance: 20 III 17 Lech Karpiński, Wojciech T. Szczepański, Dept. of Zoology, Fac. of Biology and Environmental Protection, Univ. of Silesia, Bankowa 9, 40–007 Katowice, Poland.–Tomasz Rutkowski, Natural History Collections, Fac. of Biology, Adam Mickiewicz Univ. in Poznań, Umultowska 89, 61–614 Poznań, Poland. Corresponding author: Wojciech T. Szczepański. E–mail: wszczepanski@us.edu.pl

ISSN: 1578–665 X eISSN: 2014–928 X

Karpiński et al.

188

Introduction Pseudoscorpions have a limited ability to disperse to new environments. In the course of evolution, the phenomenon of phoresy on hosts from different systematic groups evolved in order to accelerate dispersion. This behavior arose very early and is known from Cretaceous amber (Schawaller, 1991). Pseudoscorpions are organisms that inhabit almost all types of biotopes and many of them are characterized by a strong attachment to a particular habitat. Some species live in the nests of social insects such as bees or ants, or in the burrows of rodents, or in the nests of birds (Beier, 1963; Christophoryova et al., 2011; Krajčovičová et al., 2015; Turienzo et al., 2010). Both the pseudoscorpion Dendrochernes cyrneus (L. Koch, 1873) and the longhorn beetle Cerambyx cerdo Linnaeus, 1758 are treated as primeval forest relics (Beier, 1963; Bily & Mehl, 1989; Bussler et al., 2005; Muster, 1998; Müller et al., 2005). Their isolated populations live in the scattered remains of the ancient forests that once covered Europe. From the ecological point of view, pseudoscorpions are not considered to be proper bioindicators on a large scale, but they may be useful to assess the condition of specific microbiotopes (Gerlach et al., 2013). However, according to Dajoz (2000) as cited in Gobbi et al. (2012), longhorn beetles might be an excellent indicator species of the health of saproxylic assemblages in wood because of their habitat specificities and because they are relatively easy to identify (Sama, 2006; Speight, 1989). Phoresy was observed during research on the naturalness of forests in a designated area. The aim of this work is to contribute to knowledge of the ecology and phoretic relationships within saproxylic invertebrates. Material and methods Phoresy of D. cyrneus on C. cerdo was observed in the environs of the village of Oława (Poland) (coordinates of the plot: 50° 56' 46.7'' N; 17° 19' 33.9'' E). The study area is located at the edge of the Zwierzyniec Nature Reserve. This reserve is part of a large forest complex with an area of about 2,000 ha, located within the Natura 2000 Special Area of Conservation for habitats (PLH020017) Grądy w Dolinie Odry. The main target of protection in the reserve is the fragment of a deciduous forest with oak trees that are more than 200 years old, and which phytosociologically belong to the elm–ash riparian forest Ficario–Ulmetum minoris Knapp 1942 em. J. Mat. 1976. The tree stand is dominated by oak and linden but also contains hornbeam, elm, maple, ash and spruce. The large tree–chernes Dendrochernes cyrneus (L. Koch, 1873) is a widely distributed pseudoscorpion species of the family Chernetidae. It is found in Algeria, in most of Europe, and also in the Asian part of Russia, extending to Nepal and Pakistan (Harvey, 2013). It lives exclusively in forests and represents old forest fauna (Kew, 1906). It is a rare species in the entire area of its distribution (including Poland)

(Jędryczkowski, 1987; Rafalski, 1967) and is considered a relic of primeval forests (Jones, 1978; Legg & Jones, 1988; Muster, 1998). In view of its limited mobility, like other pseudoscorpions, it sometimes attaches itself to winged insects to colonize new microhabitats. The great capricorn beetle Cerambyx cerdo Linnaeus, 1758 is a xylophagic species of the Cerambycidae family. It develops under the bark and in the wood of old oak trees (Quercus robur, Q. petraea), attacking living trees in which the physiological processes have been disturbed. It often inhabits old forest stands, where it usually chooses the exposed and warm forest edges. Adults emerge between May and September depending on local climatic conditions and latitude, but mainly in June. During this period, they are mainly active in the evening and at the night, when they fly to neighboring trees where they copulate (Gutowski, 2004). In Poland, C. cerdo is a rare and strictly protected species, listed in the Polish Red Data Book of Animals (Głowaciński & Nowacki, 2004) and in the Red List of Threatened Animals in Poland (Pawłowski et al., 2002). It is also protected under international law; it is listed in Annex II of the Habitats Directive, Annex II of the Bern Convention, the IUCN Red List of Threatened Species and in the European Red List of Saproxylic Beetles (Nieto & Alexander, 2010). The population of the great capricorn beetle in the Grądy w Dolinie Odry Natura 2000 site is relatively large. There is no shortage of trees that are inhabited by C. cerdo, although there are more (about 50 trees) in the Zwierzyniec Nature Reserve. Results and discussion On 22 V 2014 at 23:30, we observed a male C. cerdo while attracting insects to an artificial light source. We found three female D. cyrneus on its right legs (one each on the tibia and tarsus of the second pair of legs and one on the tarsus of the third pair of legs, fig. 1). During field work in the Grądy w Dolinie Odry Natura 2000 site, the presence of D. cyrneus was also confirmed on 19 VI 2014 and 30 VIII 2014, which may indicate a wider occurrence of this species in this area. In both cases, a specimen of this pseudoscorpion was observed on an old oak, in one case in the Zwierzyniec Nature Reserve on a tree inhabited by C. cerdo, and in the second case in a managed forest ca. 4 km E of the reserve on the base of a tree scar. Although the phoresy of pseudoscorpions on the hosts from the various systematic groups is known, it is still a poorly explored phenomenon. In the case of pseudoscorpions that are non–parasitic, time–limited phoront–host association is used by the phoronts to colonize appropriate new habitats (Beier, 1948; Zeh & Zeh, 1992). Many of the European records concern the phoresy of Lamprochernes nodosus (Schrank, 1803) on Diptera, but the spectrum of hosts is much wider and consists of arachnids, myriapods, insects and even mammals. This topic was the subject of several works

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

189

Fig. 1. A. Specimens of Dendrochernes cyrneus attached to the legs of Cerambyx cerdo. B. Details of the attachment. (Photos by L. Karpiński.) Fig. 1. A. Especímenes de Dendrochernes cyrneus sujetados a las patas de Cerambyx cerdo. B. Detalle de la sujeción. (Fotografías de L. Karpiński.)

that summarized known reports (e.g., Beier, 1948; Muchmore, 1971; Poinar et al., 1998). The published data describe only eight records of the phoresy of D. cyrneus on beetles, including six on representatives of the family Cerambycidae: on Asemum striatum (Linnaeus, 1758) (Beier, 1929), twice on Phymatodes testaceus (Linnaeus, 1758) (Jones, 1978; Kew, 1929 as Callidium variabile), Saperda scalaris (Linnaeus, 1758) (Kew, 1929), Clytus arietis (Linnaeus, 1758) (Duchač, 1993) and Clytus lama (Mulsant, 1847) (Huber, 2014). Other data relate to an unidentified beetle (Lohmander, 1939) and Melandrya caraboides (Linnaeus, 1760) (Melandryidae) (Vachon, 1954). The only cases that were not associated with beetles are phoresy on parasitic wasps —Helcon nunciator (Fabricius, 1793), from the family Braconidae (Ressl, 2007 as Helcon unicolor, det. M. Schwarz —this synonym does not exist and should be treated as a lapse— Martin Schwarz, pers. comm.) and Ephialtes manifestator (Linnaeus, 1758) from the family Ichneumonidae (Legg, 2015). Similar phoretic relationships with other longhorn beetles and parasitic wasps were observed in the case of Dendrochernes morosus (Banks, 1895) in the United States (Haack & Wilkinson, 1987). Most existing records refer to phoresy on saproxylic beetles —or all–lack of data on the species in the work of Lohmander (1939)— and their parasite (H. nunciator, E. manifestator). Citing Kew’s report of

phoresy on Phymatodes testaceus, Jones (1978) did not quote his work (Kew, 1929). Because of that, in the latest summary by Poinar et al. (1998), the same claim has been treated as two separate records of two different species —P. testaceus (Jones) and Callidium variabile = P. testaceus (Kew). The reports from the works of Vachon (1954) and Duchač (1993) have been completely overlooked. In the South of Spain, the cerambycid species Cerambyx welensii (Küster, 1846) and Prinobius myardi (Mulsant, 1842) and their phoretic interactions with the large pseudoscorpion Mesochelifer fradei Vachon, 1940 have been intensively studied in field and laboratory (Domínguez et al., 2008). Dendrochernes cyrneus is a species that is associated with old forests. It is found mainly under the loose bark of old oak trees and in galleries of Cerambycidae and Scolytinae (Beier, 1963). Because of its large size, strong palpal chelae and toxic venom, it can crush and consume smaller saproxylic beetles and other insects that live in its feeding grounds. Kew (1929) reported its feeding on beetles such as Dryocoetes villosus (Fabricius, 1792) (Curculionidae: Scolytinae) and Bitoma crenata (Fabricius, 1775) (Zopheridae). On 12 VI 2015, a specimen of D. cyrneus was observed while hunting for Ptilinus pectinicornis (Linnaeus, 1758) females (Ptinidae) (M. Przewoźny, pers. comm.) (fig. 2). The observation was made in the Rogalin Landscape Park. One of the largest con-

Karpiński et al.

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Fig. 2. Dendrochernes cyrneus hunting for Ptilinus pectinicornis females (photos by M. Przewoźny). Fig. 2. Dendrochernes cyrneus cazando hembras de Ptilinus pectinicornis (fotografías de M. Przewoźny).

centrations of monumental oaks in Europe occurs in this part of the Warta River valley. It is noteworthy that this area is one of the most important refuges of the great capricorn beetle in Poland, which may suggest a broader relationship between these two species. The occurrence of large tree–chernes in this region was reported earlier by Rafalski (1967). It is believed that due to its poor dispersion capability, D. cyrneus sometimes spreads phoretically on beetles, mainly on Cerambycidae (Beier, 1963). The deciding factor when choosing a host is probably its co–location in the same habitat. For this reason, it was mentioned by many authors as a potential primary forest relic (Drogla & Lippold, 2004; Esser, 2011; Legg & Jones, 1988; Muster, 1998; Muster & Blick, 2015). Based on the occurrence of D. cyrneus, its foraging behavior and known phoretic relationships with saproxylic insects, it should be considered an indicator species for saproxylic assemblages and the health of a forest. As a species that lives under bark and in the feeding grounds of beetles, in a certain sense, it is also complementary to related species such as Anthrenochernes stellae Lohmander 1939, which is included in Annex II of the EC Habitats Directive. A. stellae inhabits the rotten and decaying wood of deciduous trees and is mainly observed in the material sampled from the inside of a tree hollow (Gärdenfors & Wilander, 1995). According to Ranius & Wilander (2000) another pseudoscorpion species — Larca lata (Hansen, 1884) — also shows similar habitat preferences.

One of the weakest points of using pseudoscorpions as indicator species is the difficulty of properly identifying them in the field (Gerlach et al., 2013). However, because D. cyrneus is one of the largest European species and definitely the most robust, it is easy to identify. Cerambycidae are considered appropriate indicators to determine the diversity of saproxylic organisms or the condition of a forest, but not to determine forest diversity as a whole (Gerlach et al., 2013). According to Holland’s (2007) study, some cerambycid species are closely associated with specific forest habitats and are very good indicators of high biodiversity sites. The results also indicate that monophagous and oligophagous species are better bioindicators than strong polyphagous. This was also confirmed by the study in European beech woods (Lachat et al., 2012), in which the family of Cerambycidae ranked among the top few in terms of number of species that are good bioindicators. One of the longhorn beetle species that may serve as a model indicator for saproxylic assemblages is Cerambyx cerdo. This is primarily because of its habitat selectivity — it usually selects very old (more than a hundred years old) English or sessile oaks, which are often classified as natural monuments. Furthermore, there are usually quite a large number of individuals per plot, and their large body size makes it easy to identify this species. Additionally, it is monophagous of oak trees in most of its range. Moreover, its presence in a habitat can easily be re-

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cognized due to its very characteristic feeding grounds of up to 100 cm in length and 45 mm in width. They are also easily visible from a relatively long distance and are usually situated on the most exposed middle and lower parts of the trunk. In conclusion, our finding of the phoresy of this rare pseudoscorpion species on the great capricorn beetle is an interesting case of a previously underreported relationship between two endangered and increasingly rare species. In addition to the observation of the phoresy, the fact that D. cyrneus was frequently found in the habitats of C. cerdo may suggest a significant ecological relationship between this pseudoscorpion and the family Cerambycidae. The presence of these two species, which are considered to be primeval forest relics, may indicate good preservation of the Odra River elm–ash riparian forests in this part of Poland. For a better knowledge and understanding of the phoretic relationship between D. cyrneus and saproxylic beetles, it is important to document all cases recorded in the field and to encourage interdisciplinary cooperation between coleopterologists and arachnologists. Acknowledgements The authors would like to thank Marek Przewoźny for providing valuable information and photographs, Martin Schwarz for clarifying the true identity of H. nunciator, and Volker Mahnert for his suggestions regarding additional literature references. References Beier, M., 1929. Alcuni Pseudoscorpioni raccolti da C. Menozzi. Bollettino della Società entomologica italiana, 61: 154–156. – 1948. Phoresie und Phagophilie bei Pseudoscorpionen. Österreichische Zoologische Zeitschrift, 1: 441–497. – 1963. Ordnung Pseudoscorpionidae (Afterskorpione). In: Bestimmungsb Ücher zur Bodenfauna Europas, vol. 1: 1–204 (J. d’Aguilar, M. Beier, H. Franz & F. Raw, Eds.). Akademie–Verlag, Berlin. Bilý, S. & Mehl, O., 1989. Longhorn beetles (Coleoptera: Cerambycidae) of Fennoscandia and Denmark. Fauna Entomologica Scandinavica, 22: 1–204. Bussler, H., Müller, J. & Dorka, V., 2005. European natural heritage: The saproxylic beetles in the proposed Parcul National Defileul Jiului, Anale ICAS, 48: 55–71. Christophoryová, J., Krumpálová, Z., Krištofík, K. & Országhová, Z., 2011. Associations of pseudoscorpions with different types of bird nests. Biologia, 66: 669–677. Domínguez, L., Sánchez–Osorio, I., López–Pantoja, G., Sánchez, I. & Zaragoza, J. A., 2008. Foresia de Mesochelifer fradei Vachon, 1940 (Pseudoscorpiones: Cheliferidae) sobre coleópteros cerambícidos en el Sur de España. Nuevos registros para la especie. Revista Ibérica de Aracnología, 16: 71–81.

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Spring evaluation of three sampling methods to estimate family richness and abundance of arthropods in olive groves J. Castro, F. S. Tortosa, J. Jimenez & A. J. Carpio

Castro, J., Tortosa, F. S., Jimenez, J. & Carpio, A. J., 2017. Spring evaluation of three sampling methods to estimate family richness and abundance of arthropods in olive groves. Animal Biodiversity and Conservation, 40.2: 193–210. Abstract Spring evaluation of three sampling methods to estimate family richness and abundance of arthropods in olive groves.— The intensification and expansion of agriculture is currently one of the greatest threats to biodiver� sity worldwide. Olive groves are one of the most extensive and diverse agroecosystems in the Mediterranean region. However, the efficiency of the methods used to sample arthropods in olive crops remains unclear. We compared the effectiveness of pan traps, sweep net and bait traps used to sample arthropods in olive groves. The pan traps collected 19 orders and 182 families, with an abundance that was 76% and 86% higher than that of sweep nets and bait traps, respectively. The composition of families differed significantly according to the method used; from a total of 234 families, 23% were sampled only by pan traps, 16% only by sweep net and 5% only by bait traps. The sampling method was the best predictor of arthropod abundance and number of families, followed by the vegetation and landscape diversity indexes. As pan trap, sweep net and bait trap methods do not obtain the same results when sampling arthropods, we recommend a combination of pan traps and a sweep net, depending on the goal of the studies and the arthropod groups targeted. Key words: Agro–ecosystems, Arthropod surveys, Bait traps, Pan traps, Sweep net Resumen Evaluación en primavera de tres métodos de muestreo para estimar la riqueza de familias y la abundancia de los artrópodos en olivares.— En la actualidad, la intensificación y expansión de la agricultura es una de las mayores amenazas para la biodiversidad mundial. El cultivo de olivo es uno de los agroecosistemas más extensivo y diverso de la región mediterránea. Sin embargo, aún no está clara la eficiencia de los métodos empleados para muestrear artrópodos en cultivos de olivo. Hemos comparado la efectividad de las trampas de bandeja, la red de barrido y las trampas de cebo que se emplean para muestrear artrópodos en olivares. Con las trampas de bandeja se capturaron 19 órdenes y 182 familias, cuya abundancia fue un 76% y un 86% superior a la de los ar� trópodos capturados por las redes de barrido y las trampas de cebo, respectivamente. La composición de familias taxonómicas fue significativamente diferente según el método de captura empleado: de un total de 234 familias, un 23% fue capturado únicamente con las trampas de bandeja; un 16%, únicamente con las redes de barrido; y un 5%, únicamente con las trampas de cebo. Además, el método de muestreo fue el mejor factor para predecir la abundancia y el número de familias de artrópodos, seguido por los índices de vegetación y de diversidad del paisaje. Debido a que las trampas de bandeja, la red de barrido y las trampas de cebo no obtuvieron los mismos resultados en los muestreos de artrópodos, recomendamos el uso combinado de trampas de bandeja y una red de barrido, dependiendo del propósito de la investigación y del grupo de artrópodos objetivo del estudio. Palabras clave: Agroecosistema, Muestreo de artrópodos, Trampas de cebo, Trampas de bandeja, Red de barrido Received: 21 XI 16; Conditional acceptance: 22 I 17; Final acceptance: 21 III 17 Jesus Castro, Dept. of Ecology and Animal Biology, Univ. of Vigo, 36310 Vigo, Spain.– Francisco S. Tortosa, José Jimenez & Antonio J. Carpio, Dept. of Zoology, Univ. of Córdoba, Campus de Rabanales, 14071 Córdoba, Spain.– Antonio J. Carpio, Inst. de Agricultura Sostenible (IAS–CSIC), Alameda del Obispo s/n.,14080 Córdoba, Spain. Corresponding author: Jesús Castro. E–mail: jcastro@uvigo.es ISSN: 1578–665 X eISSN: 2014–928 X

Castro et al.

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Introduction The intensification of agricultural practices has led to a dramatic decline in the biodiversity of agro– ecosystems (Matson et al., 1997; Tilman et al., 2001; Nentwig, 2003; Pfiffner & Luka, 2003). The survival of the arthropods in these intensive agro–ecosystems depends on the suitability of the habitat, which is in turn influenced by both agricultural management and the surrounding landscape (Jeanneret et al., 2003) in which arthropods are part of important functional groups in food webs (Gonçalves & Pereira, 2012). The diverse agricultural landscapes provide several available niches and micro–niches (canopy–ground: soil, grass, roots) in different types of management regimes, which could be used by arthropods. Assessing the effects of these different mana� gements and micro–niches on arthropod and plant communities is essential for the management and preservation of biological diversity (Bardgett, 2002). The evaluation, protection and management of biodiversity in agro–ecosystems have been identified as a major challenge of the future in Europe (Jerez–Valle et al., 2014). Methods to sample arthropod assemblages must be efficient, repeatable and representative because they are commonly used in environmental monitoring (Rubene et al., 2015). Monitoring and biodiversity inventories require survey methods that will permit the most efficient and comprehensive completion of study aims (Hutchens & DePerno, 2009; Popic et al., 2013). However, the effectiveness of each method may depend on a range of factors, including the location of the study plots, the type of vegetation (Pedigo & Buntin, 1993), the availability of resources (such as flowering), the sampling season, and the composition of the arthropod community (Baum & Wallen, 2011; Gollan et al., 2011). The most appropriate sampling methods will, moreover, depend on the aims and the target taxa of the study, in addition to resources and time consumption (Popic et al., 2013). Previous studies have compared different sampling methods in different habitats (see Spafford & Lortie, 2013), such as those in Australia (Popic et al., 2013), New Zealand (Larsen et al., 2014), North America (Shapiro et al., 2014; Joshi et al., 2015), Central and North Europe (Niedobová & Fric, 2014; Rubene et al., 2015) and South America (Nemesio & Morato, 2005). However, few studies have compared their effectiveness in Mediterranean regions (Nielsen et al., 2011; Ponce et al., 2011). One of the main crops in the Mediterranean basin is the olive tree (Olea europaea) (Sokos et al., 2013). The olive culture is deeply rooted in Mediterranean countries, which produce 99% of olive oil throughout the world (Lo� umo & Giourga 2003). Spain occupies the first place as regards surface and olive production and its production represents 60% of the European olive production and 45% of the world olive production (MAGRAMA, 2016). The large surface area occupied by olive crops in the Iberian Peninsula, particularly in the south, means these agro–ecosystems play a crucial role in biodiversity con� servation, but this role varies according to key factors such as the use of pesticides, the presence of natural

and semi–natural features (such as scrub, woodland, dry–stone walls, etc) and the age of the trees (Beaufoy, 2000). The flora present in olive crops is similar to that in a natural Mediterranean ecosystem (Margaris, 1980; Giourga et al., 1994), providing suitable conditions for arthropod communities, which are, together with the plant communities, the key factors on which mammal and bird communities depend (Beaufoy, 2000). Olive groves have currently reached record levels in terms of area and production in the Mediterranean region. Intensive agriculture has simultaneously impo� verished the arthropod fauna in the agro–ecosystem of olive orchards (Ruano et al., 2004; Allen et al., 2006; Santos et al., 2007; Castro–Caro et al., 2014; Jerez–Valle et al., 2014). However, little is as yet known about the effect of different olive orchard ma� nagement regimes (organic production, conventional non–tillage, traditional farming), with different uses of agrochemicals, irrigation, tree density or cover ground, on arthropod diversity (Ruano et al., 2004; Gkisakis et al., 2015, 2016). Little is therefore known about the simultaneous effectiveness and repeatability of the different methods in this habitat. Our objective was to compare and evaluate the three commonly used arthropod survey methods (pan traps, sweep nets and bait traps) in terms of capture rates, arthropod richness and the family composition of arthropod communities in olive groves, and to de� termine the influence of landscape and the diversity of herbaceous plants on the efficiency of the three sampling methods. Material and methods Study area and sampling design The study was conducted in Andalusia (37o 30'– 37o 58' N, 4o 17'–4o 56’ W; between 159–369 m a.s.l.), which is located in the south of the Iberian Peninsula (fig. 1). We selected 123 study sites in a representative geographical range of olive groves in Guadalquivir valley. All the sites were located in an olive–domi� nated landscape, in which agricultural intensification has eliminated most of the natural vegetation (Rey, 2011). The mean distance between study sites was 15 ± 17 km. Sampling was conducted in the middle of May 2014. Data from three meteorological stations close to the orchards were used to obtain mean humi� dity, mean temperature and mean rainfall during the sampling period. The climatic conditions in the study sites were similar during the sampling period: 54.37% ± 0.95% (mean humidity ± SE), 20.56 ± 0.27ºC (mean temperature ± SE) and 12.67 ± 4,31 mm (rainfall ± SE). The study sites were managed with similar farming system methods (conventional tillage, mineral fertilization, and planting using a tra� ditional framework), but plant communities differed. To take the plant biodiversity on arthropod captures into account, we calculated two landscape indices and the vegetation Shannon index at each study site (see below).

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Spain

Study sites 0 5 10

30 km

Fig. 1. Study area showing distribution of study sites (circles) and olive groves (shaded areas) in the province of Córdoba. Fig. 1. Área de estudio en la que se muestra la distribución de los lugares de estudio (círculos) y los cultivos de olivo (zonas sombreadas) en la provincia de Córdoba.

We tested three arthropod survey methods: pan traps, sweep netting and bait traps. These sampling surveys are appropriate to sample canopy and flying arthropods, but not soil arthropods, which were not therefore included in this research. Each survey method was deployed in two transects on each study site for three consecuti� ve days (78 transects per method). The arthropods collected on different days in the same transect were pooled to compare the arthropods captured by pan and bait traps with arthropods captured in sweep netss. To avoid the edge effect (the major vegetal complexity or simultaneous availability of one or more elements, Yahner, 1988) all the transects were surveyed at > 30 m from the nearest edge (fig. 2), and a distance of 100 m was established between the transects to ensure their independence and avoid pseudoreplication. Arthropod sampling Pan traps The traps were placed in two transects (each of which was 90 m in length) with 10 traps (spaced every 10 m) per transect (fig. 2). The traps were set at each study site for three consecutive days; they were placed above the ground and between olive trees to be seen easily by arthropods. The trap–trays were made from polyethylene plastic bowls (400 ml, 110 mm in diameter, 70 mm high) and painted in UV

fluorescent yellow (Popic et al., 2013). One hundred ml of soapy water was placed in each pan (to break the superficial tension). There were a total of 260 (10 traps x 2 transects x 13 study sites) pan traps per day (780 pan traps in total, 260 x 3 days). The pans were checked and cleared of captures daily and the arthropods were transferred to plastic bottles with 70% ethanol for transportation to the laboratory. As mentioned above, the arthropods collected on different days in the same transect were pooled to allow com� parison of the three methods (n = 26 transect data). Sweep netting Flower–visiting arthropods and arthropods that live or feed on vegetation were sampled along two sweep– net transects on each site. One collector (always the same person, A. J. C.) carried out the sampling of both transects for three consecutive days on each site. The sweep net transects were 90 m in length and 5 m in width (fig. 2; Popic et al., 2013) and the collector sampled arthropods from all the plant species along both transects for 1 h (each transect was sampled for 30 minutes). Sweep netting took place in morning sessions (11:00–12:00 h) in order to match the activity patterns of arthropods and to avoid the extreme midday heat (Popic et al., 2013). Sampling only took place during fine weather (days without wind or rain) so as to minimise any potential

Castro et al.

196

effects of weather on captures. The arthropods were transferred to 5 ml vials for transportation. As in the case of the pan traps transects, the arthropods captured in the same transect on three different days were pooled for comparison with the pan trap and bait trap transects (n = 26 sweep net transects data). A total of 39 hours were spent on sweep net sampling. Bait traps Bait traps were set in the same way as pan traps (two transects on each site with 10 bait traps spaced every 10 meters for three consecutive days; fig. 2). The traps were made from 1.5 L plastic bottles (Allemand & Aberlenc, 1991). The top of the plastics bottles were cut off to increase the entrance opening (98 mm in diameter approximately) and were placed upside down (as funnels) to avoid arthropod escapes. The plastic bottles were filled with natural flowers from the surrounding area and 100 ml of soapy water per bottle. Many substances can be used as bait depending on the target arthropod group, but to compare this method with the pan trap and sweep netting sampling methods (non–specific sampling method), natural flowers from the surrounding area were used as bait (mainly species belonging to asteraceae, brassicaceae and fabaceae families). According to Basset et al. (1997), this method is the most appropriate for the sampling of arthropods in tree canopies. The traps were collected each day and the bait (flowers) was replaced daily. A total of 260 bait traps per day (780 in total) were used. As with pan traps and sweep netting, we pooled the numbers of arthropods captured by bait traps on the different days in the same transect (n = 26 transect data) to allow comparison with arthropods captured by sweep netting. Plant and landscape diversity The study sites presented different levels of plant bio� diversity. To take this difference into consideration we laid out an additional two transects in two separate rows of olive trees on each site. The transects were 90 m in length, and 10 hoops (0.5 m2) spaced 10 m apart were used as sampling points for herbaceous plants (fig. 2) (Guerrero–Casado et al., 2015). All the weed species at these sampling points were identified. The mean values of the Shannon diversity index (Shannon & Weaver, 1963) for the weed community were calcu� lated at the site (n = 13). The transects for plant and arthropod surveys were sampled simultaneously on each site. The effect of the surrounding landscape was estimated by recording two environmental variables at the site level (Schweiger et al., 2005): the Shannon index of the landscape (SHDI) and the edge density of the landscape (ED). The SHDI quantified the diversity of the countryside on the basis of richness (the number of different patch types) and evenness (the proportional area distribution among patch types). The SHDI is calculated according to the formula: m

SHDI =

3(Pi * ln Pi) i=1

where m is the number of patch types and Pi is the pro� portion of area covered by patch type (land cover class). The ED is a measurement of the complexity of the shapes of patches and an expression of the spatial heterogeneity of a landscape mosaic. The index is calculated as: m

ED =

K=1

eik

(10,000) A where eik is the total length (in m) of edge in a landscape involving patch type (class) i, and includes the landscape boundary and background segments involving patch type i, whereas A is the total lands� cape area in m2. Both landscape indices were obtained using FRAGSTATS 4.1 software (McGarigal et al., 2002). The landscape diversity index and edge density were recorded in a buffer of approximately 500–m radius around the centre of the sampling site. In each buffer, different land cover classes present were recorded (urban land uses, rivers and natural streams, arable crops, olive groves, vineyard, irrigated crops, citrus and dense scrub). Information concerning land cover classes was obtained from aerial photographs (Orto� fotografía digital de Andalucía). Arthropod identification The arthropods captured were identified at family level. Classification at species level was unnecessary because the purpose of this study was to assess the effectiveness of each sampling method as regards capturing specific arthropod families. A binocular microscope (Nikon SMZ–U) and several guides were used to identify the arthropods (Barrientos, 1988; Dindal, 1990; Chinery, 2005), but keys were used for Hymenoptera families (Goulet & Huber, 1993). The PRIMER package, version 6 (Clarke & Gorley, 2006), was used to calculate the number of families (NF) and Pielou´s evenness index (J´) for each sam� pling method. Data analysis The sampling unit used for statistical analysis was 'transect' because sweep netting has no 'trap' unit to compare with bait and pan traps. Relative abundan� ce and total abundance of arthropod families were calculated for each sampling method. The estimation of diversity can be strongly dependent on differences in inventory completeness (Chao & Jost, 2012). We estimated the inventory completeness for each method using the sample coverage estimator recommended by Chao & Jost (2012) using the iNEXT online software (Chao et al., 2016). Comparison of family composition obtained using each sampling method Comparison analyses of the arthropod community were performed using the Bray–Curtis similarity index (Bray & Curtis, 1957) following square root transformation

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

197

0.5 m2

30 m

10 m

10 m 30 m

> 30 m

90 m transect

Transect Pan traps Bait traps Sweep net Vegetation hoop 0.5 m2

Fig. 2. Sample design and arthropod and vegetation sampling methods used at each sampling site. A total of 13 olive orchards were sampled. The distance between olive trees was less than 10 m. The vegetation hoops indicate the surface used for plant sampling. Fig. 2. Diseño de muestreo y métodos de muestreo de artrópodos y vegetación empleados en cada lugar del estudio. En total se muestrearon 13 cultivos. La distancia entre los olivos fue inferior a 10 m. Los aros de vegetación indican la superficie empleada para el muestreo de plantas.

of transect data. Dummy values (= 1 specimen) were added to avoid a collapse in subsequent multidimensio� nal scaling (MDS) representation resulting from empty samples. The differences in the sampling methods used in terms of arthropod composition were assessed using MDS. A permutational multivariate ANOVA (PERMANO� VA) was then used to check for significant differences between the arthropod assemblages sampled using each method. The MDS and PERMANOVA were per� formed on the basis of the Bray–Curtis similarity index matrix. PERMANOVA constructs an F–ratio from the sums of squared distances within and between groups that are analogous to Fisher´s F–ratio (Anderson, 2001). Pair–wise comparisons of the sampling methods were subsequently performed to determine which arthropoda communities differed. The PERMANOVA test was performed with 9999 permutations with the objective of increasing the power and precision of the analysis (Hope, 1968; Anderson et al., 2008). A Simi� larity Percentage (SIMPER, Clarke, 1993) was used to identify the arthropod families principally responsible for the dissimilarity among the sampling methods. PRIMER package, version 6 (Clarke & Gorley, 2006) was used to perform the MDS plot, PERMANOVA and SIMPER procedure. Predictive factors of NF and arthropod abundance We tested the relationships between each type of sampling method, NF and abundance using two univariate analysis of varianza (UNIANOVA). In the first UNIANOVA, the number of arthropods is consi� dered as a response variable, while in the second

UNIANOVA, NF was used as the response variable. In both models, the method (three levels: pan trap, sweep netting, and bait trap) was used as a factor, whereas the Shannon index of vegetation, the SHDI and the ED of the landscape were included as expla� natory variables (co–variates). For these analyses, we used the sum of squares type III. UNIANOVA were performed using IBM SSPS Statistics 20 software. Results Descriptive results We captured a total of 19,990 arthropods belonging to 25 orders and 234 families. The pan traps captured 14,476 individuals, 22 orders and 179 families. Sweep netting captured 3,571 specimens, 15 orders and 141 families, and the bait traps captured 1,943 spe� cimens, 20 orders and 105 families (table 1). The effectiveness of pan traps was particularly evident in the case of Diptera, Hymenoptera, Homoptera, Collembola and Thysanoptera, for which the number of individuals was greater than 1,000 (table 1). The greatest numbers of Coleoptera, Heteroptera, and Lepidoptera (with 996, 773 and 154 individuals, respectively) were collected using sweep netting (table 1). The lowest abundance values were recorded for bait traps. Some orders were present only in bait traps (e.g., Scutigeromorpha and some Hymenoptera families, see supplementary material) but in low abundance. The order with the largest number of specimens captured by bait trap was Homoptera, with 590 individuals.

198

The results show that 54 arthropods families (23.07%) were collected exclusively by pan traps, 37 families (15.8%) solely by sweep netting, and 12 families (5.12%) only in bait traps. In other cases, arthropod families were collected by two of the three sampling methods (fig. 3; appendix 1). The inventory completeness analysis indicated that all three sampling methods had high and similar values of inventory completeness (0.99, 0.98 and 0.97 for pan traps, sweep netting and bait traps, respectively). The similar values of these coverage estimators indicate that the three methods are sufficiently and similarly exhaustive to be compared. Comparison of abundance, number of families and evenness between sampling methods The highest arthropod abundance (mean ± SE; 595.5 ± 247.7) was recorded for the pan traps, followed by the sweep net (mean ± SE; 134.9 ± 17.2). The bait trap, meanwhile, was the method with which least arthropods were captured (mean ± SE; 76.6 0 ± 11.8). With regard to the NF, the highest mean value was also recorded for pan traps (mean ± SE; 30.7 ± 3.9), followed by sweep nets (mean ± SE; 23.1 ± 2.5) and bait traps (mean ± SE; 12.9 ± 1.2). Finally, in the case of the J index, the mean values for the sweep nets and bait traps were similar (mean ± SE; 0.80 ± 0.02 and 0.79 ± 0.02 respectively), while the value of this evenness index (mean ± SE; 0.7 ± 0.02) was lowest for pan traps. Comparison of family composition between sampling methods The PERMANOVA indicated that the family com� position of arthropods captured using was different for the three sampling methods (Pseudo F = 6.52; p < 0.001). Sweep netting was significantly different from pan traps (Pseudo F = 2.67; p < 0.001) and bait traps (Pseudo F = 3.04; p < 0.001) in the case of arthropod family composition. The PERMANOVA also showed differences in composition of families as regards the pan traps and bait traps (Pseudo F = 1.84; p < 0.001). The differences in arthropod family composition obtained using the different sampling methods are shown by means of an MDS ordination plot (fig. 4). The MDS plot supports the PERMANOVA results. The figure shows a differentiation between the fauna collected using the sweep nets with regard to the other two sampling methods (fig. 4), while there was no clear difference between the pan traps and bait traps in the MDS plot, although they can be grouped into subgroups (fig. 4: groups B, C, D, and E). In the case of the sweep net, most transects (less than one of them) can be grouped into a 16% similarity– level group (fig. 4: group A). There are another two subgroups in this group with a higher similarity level: 40% and 29% (fig. 4: groups A.1 and A.2). The MDS plot did not show any distinctive grou� ping for pan traps and bait traps (no more than five transects, fig. 4). The pan trap transects are grouped into two groups, located at different points in the MDS

Castro et al.

plot. These sets include transects with a similarity of 25% (one net transect is also included) and 33%, respectively (fig. 4: groups B and C). Most bait trap transects, however, are grouped in another two simi� larity groups (closer to each other than the pan trap groups) with a similarity of 40% and 16%, respectively (fig. 4: groups D and E). In the SIMPER procedure, in the case of similarity between methods, families that contributed to 70% of cumulative similarity are shown, whereas in the case of dissimilarity between sampling methods, only families which contributed to more than 2% are shown owing to the high number of families needed to achieve 70% of cumulative dissimilarity. The SIM� PER procedure showed that the pan trap transects had a similarity of 23.78%, the lowest similarity value. The highest contributions to similarity in the pan trap transects were made by Thripidae, Adelgidae, For� micidae and Aeolotrhipidae, while the sweep netting transects proved to be more similar than the pan traps and bait traps (31.53%). The most important families responsible for similarity in the sweep–netting sample family composition were Nabidae, Apidae, Pyr� rhocoridae, Thripidae, Cantharidae and Mesovelidae. The similarity for bait trap transects was 27.23%, and only five families contributed to more than 5% of similarity in the case of this sampling method: Thripidae, Adelgidae, Formicidae, Aeolothripidae and Cantharidae (appendix 2). The dissimilarity between the three methods was, in contrast, high (no less than 77%). The SIMPER indicated that Thripidae, Apidae, Formicidae, and Nabidae were the most important families as regards the dissimilarity between pan trap and sweep netting sampling (overall dissimilarity = 81.12%). Furthermore, pan traps and bait traps had a lower dissimilarity value (overall dissimilarity = 77.88%), and five families of dipterans (Mycetophilidae, Muscidae, Phoridae,�� Sciari� �� dae and Chyronomidae) contributed to more than 2% of dissimilarity (appendix 3). The highest dissimilarity value was between sweep netting and bait traps (overall dissimilarity = 82.12%), and in this case, 11 families contributed to more than 2% (appendix 3), with the most numerous taxa being Apidae and Nabidae. Predictive factors of arthropod richness and abundance With regard to first UNIANOVA analysis (abundance as the response variable, table 2), only the sampling method and the Shannon diversity of vegetation were significantly related to abundance. The Shannon index for vegetation was positively associated with the num� ber of arthropods, whereas the sampling method had a significant effect on the abundance of arthropods, since pan traps and sweep netting captured more arthropods than bait traps. However, in the second UNIANOVA (NF as the response variable, table 3), only the sampling method and the SHDI were significantly related to NF. The SHDI was positively associated with arthropod rich� ness, whereas the sampling method had a significant effect on the NF value, and pan traps and the sweep captured more families than bait traps.

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

199

Table 1. Abundance (N) and number of families (NF) of arthropods sampled using pan traps, sweep net and bait traps. Percentages are shown in brackets. Tabla 1. Abundancia (N) y número de familias (NF) de los artrópodos muestreados usando trampas de bandeja, red de barrido y trampas de cebo. Los porcentajes se indican entre paréntesis. Actinedida

Pan traps N NF 0 (0)

0 (0)

Sweep nets N NF 0 (0)

0 (0)

Araneae

125 (< 1) 14 (7.8)

Coleoptera

396 (2.7) 32 (17.8) 996 (27.9) 24 (17)

Collembola Dermaptera Diptera

5,272 (36.4) 5 (2.7) 5 (< 1)

1 (< 1)

2,902 (20) 42 (23.4)

Dyctioptera

1 (< 1)

Embioptera

5 (< 1)

2 (1.1)

0 (0)

58 (< 1)

6 (3.3)

Ephemeroptera Heteroptera

122 (3.4) 18 (12.7)

Bait traps N NF 1 (< 1)

1 (< 1)

1 (<1)

1 (< 1)

23 (1.2) 11 (10.4)

270 (1.4) 22 (9.4)

130 (6.7) 18 (17.1)

1,522 (7.6) 37 (15.8)

2 (< 1)

1 (< 1)

97 (5)

3 (2.8)

2 (< 1)

1 (< 1)

2 (< 1)

1 (< 1)

238 (6.7) 31 (21.9) 319 (16.4) 20 (19) 0 (0)

Total N

5,371 (26.9) 5 (2.1) 9 (< 1)

2 (< 1)

3,459 (17.3) 50 (21.3)

0 (0)

1 (< 1)

2 (< 1)

0 (0)

2 (< 1)

2 (1.9)

7 (< 1)

2 (1.2)

1 (< 1)

0 (0)

1 (< 1)

763 (22.1) 15 (10.6)

Homoptera

2,571 (17.8) 13 (7.2)

167 (4.7)

7 (4.9)

Hymenoptera

1,225 (8.5) 35 (19.5) 834 (23.4) 15 (10.6)

1 (< 1)

16 (< 1) 5 (4.7)

847 (4.2) 17 (7.2)

590 (30.4) 9 (8.5)

3,328 (16.6) 13 (5.5)

311 (16) 19 (18)

2,370 (11.9) 38 (16.2)

Isopoda

3 (< 1)

2 (1.1)

0 (0)

3 (< 1)

2 (< 1)

Ixodida

1 (< 1)

2 (< 1)

2 (1.4)

1 (< 1)

4 (< 1)

2 (< 1)

Lepidoptera

47 (< 1)

11 (6.1)

8 (< 1)

6 (5.7)

209 (1)

21 (8.9)

Mesostigmata

13 (< 1)

1 (< 1)

0 (0)

1 (< 1)

14 (< 1)

1 (< 1)

Neuroptera

1 (< 1)

5 (< 1)

2 (1.4)

1 (< 1)

7 (< 1)

3 (1.2)

Orthoptera

10 (< 1)

2 (1.1)

21 (< 1)

3 (2.1)

1 (< 1) 1 (< 1)

32 (< 1)

3 (< 1)

Pseudoescorpionida 3 (< 1)

2 (1.1)

0 (0)

1 (< 1) 1 (< 1)

4 (< 1)

2 (< 1)

3 (< 1) 1 (< 1)

154 (4.3) 17 (12.7)

Psocoptera

4 (< 1)

3 (1.6)

0 (0)

7 (< 1)

4 (1.7)

Raphidioptera

8 (< 1)

1 (< 1)

6 (< 1)

1 (< 1)

0 (0)

14 (< 1)

1 (< 1)

Sarcoptiformes

5 (< 1)

1 (< 1)

0 (0)

5 (<1)

1 (< 1)

0 (0)

1 (< 1)

Scutigeromorpha Thysanoptera

1,820 (12.6) 2 (1.1)

1 (< 1) 1 (< 1)

248 (6.9)

3 (2.1)

Zygentoma

1(< 1)

1 (< 1)

0 (0)

1 (< 1)

Total

14,476

179

3571

141

1,943

105

19,990

234

Discussion In this study, climatic conditions (humidity, temperature and rainfall) and management practices (such as tillage or fertilizer) during the sampling period were similar in all study plots. These factors were consi� dered to avoid introducing noise into the models or influencing captures rates. Our results show that the three methods are strongly biased towards certain taxa, highlighting the importance of combining various sampling methods if the aim of the study is to monitor the biodiversity

434 (22.6) 3 (2.8)

2,502 (12.5) 3 (1.2)

or complete community of superior arthropod taxa. We found that pan traps were more effective than bait traps and sweep netting as regards detecting arthropods (for abundance and NF), although this may depend on the taxon. Other studies have also found that pan traps are highly effective when sampling arthropod species rich� ness (Nielsen et al., 2011; Spafford & Lortie, 2013) and that they are an unbiased method (Westphal et al., 2008). However, although passive sampling methods such as pan traps and bait traps avoid collector bias (present in the sweep net), they are

Castro et al.

200

Pan traps

54 families (23.07%) 38 families (16.23%)

Sweep nets

28 families (12.82%)

62 families (24.5%)

37 families (15.8%)

6 families (2.5%)

Bait traps

12 families (5.12%)

Fig. 3. Venn diagram representing the number and percentage (in brackets), of families captured using the sampling methods. Fig. 3. Diagrama de Venn que representa el número y el porcentaje (entre paréntesis), de las familias capturadas por los métodos de muestreo.

associated with other biases, as they capture species with an unequal probability owing to specific visual or olfactory attractors (Cane et al., 2000; Roulston et al., 2007). Nevertheless, our findings contrast with those of other studies in which sweep netting has been found to capture a greater species richness and abundance of arthropods (Popic et al., 2013), although this observation depended on the taxonomic group. For example, we found that pan traps sampled a greater abundance of Diptera, Hymenoptera, Col� lembola, Homoptera or Thysanoptera, while sweep netting collected a higher abundance of Coleoptera, Heteroptera or Lepidoptera, and bait traps captured a mixture of both, with a greater abundance of Homop� tera and Thysanoptera. The richness of the families captured using each sampling method shows that the group from which the most families were captured was Diptera, followed by Hymenoptera (in pan traps and bait traps) and Coleoptera (in sweep nets). The poor abundance of flowers and vegetation in olive groves may contribute to the superiority of pan traps when compared to the other two methods (Roulston et al., 2007). Although pan traps captured the highest number of families –followed by sweep netting and bait traps– the combination of pan traps and the sweep netting proved to be more effective, capturing 95% of total families. This further emphasizes the importance of including more than one method when conducting arthropod species richness inventories. The various methods have advantages and disadvantages. Pan traps and bait traps (static methods) may not reveal the spatial variation in arthropod assemblages be� tween sites and communities (Nielsen et al., 2011).

Furthermore, in the case of pan traps, different colours may significantly affect the capture rate for different arthropod taxa (Yi et al., 2012). For example, yel� low pans are used in studies of diverse groups of pollinators (Kitching et al., 2001; Popic et al., 2013), while blue pan traps are more effective as regards catching Stephanidae (Aguiar & Sharkov, 1997) and red pans are attractive to Amphicoma beetles (Dafni et al., 1990). This should be taken into consideration during general surveys. It should also be kept in mind that a large number of families were not collected by bait traps. These traps are effective sampling methods for live catches of arthropods. However, the selection of the food source is vitally important, and a basic knowledge of the feeding habits is therefore a prerequisite when using this method (Yi et al., 2012). Sweep netting offers several advantages.It is not only a highly cost–effective and fairly non–intrusive method (Yi et al., 2012), but is also particularly useful when comparing relative species abundance and richness of arthropods in different areas with similar vegeta� tion types (Siemann et al., 1997), as is the case of olive groves. However, the capture rate of sweep netting, depends to a great extent on the collector’s skills and the method is relatively time–consuming. Furthermore, it is mainly suitable for open habitat types such as grassland or agriculture land and not easy to standardise in forest environments with a high vegetation density (Yi et al., 2012). The different assemblages captured by the sur� vey methods suggest the need for complementary sampling methods if the objective is to describe the invertebrate community (Spafford & Lortie, 2013). Our findings suggest a combination of sweep netting

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

201

Transform Square root Resemblance S17 Bray Curtis similarity (+d) D

Method Pan traps Bait traps Sweep net

E B

A C A.2

A.1

Similarity 16% 25% 29% 33% 40%

Stress = 0.19 Fig. 4. MDS plot for arthropod community captured in the pan trap, sweep net and bait trap transects. Arthropod abundance data for the same study site and captured by using the sampling method were pooled. Groups are delineated according to the results of the cluster analysis. Fig. 4. Gráfico MDS para la comunidad de artrópodos capturados en las trampas de bandeja, la red de barrido y las trampas de cebo. Se agrupan los datos relativos a la abundancia de los artrópodos capturados con el mismo lugar del estudio y con el mismo método de muestreo. Los grupos se definieron según los resultados del análisis de conglomerados.

and pan traps could be an appropriate approach to determine arthropod diversity. The low similarity in family composition within the pan trap transect is

evidence of the effectiveness of this method when used to sample diverse arthropod taxa. A single sampling method should be selected to sample a

Table 2. UNIANOVA results considering the abundance of arthropods as a response variable and showing the degree of freedom (df), type III sum of square (SS), mean square (MS), Fisher statistic (F) and p–values: a R2 = 0.136 (adjusted R2 = 0.076). Tabla 2. Resultados de UNIANOVA que considera la abundancia de los artrópodos como variable de respuesta y de los valores de los grados de libertad (df), la suma de cuadrados tipo III (SS), el cuadrado medio (MS), el parámero de Fisher (F) y los valores de p: a R2 = 0,136 (R2 ajustado = 0,076).

Corrected model

Intercept

5,186,594.5

1,037,318.91

2.26

0.057

797,265.1

797,265.10

1.74

0.192

SHDI

127,849.4

127,849.39

0.28

0.599

823,540.3

823,540.27

1.79

0.185

Vegetation Shannon index

1,285,260.2

1,285,260.20

1.93

0.049

Sampling method

3,564,859.5

1,782,429.78

3.88

0.025

Error

33,049,909.3

Total

Corrected total

459,026.52

43,240,344 38,236,503.8

Castro et al.

202

Table 3. UNIANOVA results considering the number of families (NF) as a response variable and showing the degree of freedom (df), type III sum of square (SS), mean square (MS), Fisher statistic (F) and p–values: a R2 = 0.348 (adjusted R2 = 0.303). Tabla 3. Resultados de UNIANOVA que considera el número de familias (NF) como variable de respuesta y los grados de libertad (df), la suma de cuadrados tipo III (SS), el cuadrado medio (MS), el parámero de Fisher (F) y los valores de p: a R2 = 0,348 (R2 ajustado = 0,303).

Corrected model

6,142.9a

1,228.59

Intercept

18,543.5 18,543.59

SHDI

837.9

837.99

134.1

134.19

Vegetation Shannon index

166.8

166.82

Sampling method 2

3,853.4

1,926.70

Error

11,505.4

159.80

Total

54,569.0

Corrected total

17,648.4

specific arthropod group. Some examples of this might be pan traps for Hymenoptera (Westphal et al., 2008), pit fall traps for ants (Wang et al., 2001), baiting techniques for wireworms (Coleoptera, Elat� eridae, Parker, 1996) or live–bait traps for Rhodnius (Hemiptera, Reduviidae) (Abad–Franch et al., 2000). The table of supplementary material presented in this study can be considered as a guide when choosing an effective sampling method for specific families. The UNIANOVA results indicate the importance of vegetation and landscape diversity as regards abun� dance and number of families, respectively. However, the sampling method had a great influence for arthro� pod abundance and the number of families. This result highlights the importance of appropriately selecting sampling methods to describe arthropod communities, and the scope of any research could be limited by the sampling method chosen (Marshall et al., 1994). Conclusion Our results showed that the pan traps were the most effective method for sampling a large abundance of arthropod families in olive groves. However, the high number of families not found in pan traps suggests

that a combination of methods is recommended. As sweep netting caught different family compositions to those obtained in bait traps and pan traps, a combination of sweep netting and pan traps may be a more effective approach for arthropod community monitoring in olive orchards. However, the selection of the sampling method depends greatly on the tar� get taxa. The limitation of the sampling period made this research a first approximation to survey method effectiveness. Our conclusions should be evaluated in olive orchards with other management systems and climatic and seasonal variations should be considered. Further research including environmental variations is clearly needed. Acknowledgements We would like to thank Laura Martín, Mercedes Cabrera and Yolanda Escobedo for their help in the field. We are also grateful to Sally Newton for reviewing the English, and the two anonymous re� viewers who contributed to the improvement of the manuscript. This work was supported by the project AGL2012–40128–C03–01 and EU–FEDER funds from the Spanish government. References Abad–Franch, F., Noireau, F., Paucar, C. A., Aguilar, V. H. M., Carpio, C. C. & Racines V. J., 2000. The use of live–bait traps for the study of sylvatic Rhodnius populations (Hemiptera: Reduviidae) in palm trees. Transactions of The Royal Society of Tropical Medicine and Hygiene, 94: 629–630. Aguiar, A. P. & Sharkov, A., 1997. Blue pan traps as a potential method for collecting Stephanidae (Hymenoptera). Journal of Hymenoptera Research, 6: 422–423. Allemand, R. & Aberlenc, H. P., 1991. Une méthode efficace d´échantillonage de l´entomofaune des frondaisons: le piège attractif aérien. Bulletin de la Société Entomologique Suisse, 64: 293–305. Allen, H. D., Randall, R. E., Amable, G. S. & Devereux, B. J., 2006. The �� impact of changing olive cultiva� tion practices on the ground flora of olive groves in the Messara and Psiloritis regions, Crete, Greece. Land Degradation & Development, 17: 249–273. Anderson, M. J., 2001. A new method for non–pa� rametric multivariate analysis of variance. Austral Ecology, 26: 32–46. Anderson, M. J., Gorley, R. N. & Clarke, K. R., 2008. PERMANOVA+ for PRIMER. Guide to Software and Statistical Methods. PRIMER–E, Plymouth. Bardgett, R. D., 2002. Causes and consequences of biological diversity in soil. Zoology, 105: 367–374. Barrientos, J. A., 1988. Basis For A Practical Entomology Course. Asociación Española de Entomología, Barcelona. Basset, Y., Springate, N. D., Aberlenc, H. P. & Del� vare, G., 1997. A review of methods for sampling arthropods in tree canopies. In: Canopy arthropods:

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Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

205

Appendix 1. List of all arthropod families found in the study and sampling method: PT. Pan traps; SN. Sweep net; BT. Bait traps. Apéndice 1. Lista de todas las familias de artrópodos encontradas en el estudio y el método de muestreo: PT. Trampas de bandeja; SN. Red de barrido; BT. Trampas de cebo. Order Family

Sampling method

Order Family

Sampling method

Cleridae

Coccinelidae

PT, SN, BT

Curculionidae

PT, SN, BT

PT, SN

Dascillidae

Araneidae

PT, SN

Dasytidae

PT, SN, BT

Atypidae

Dermestidae

PT, SN

Clubionidae

Elateridae

PT, SN

Ctenizidae

PT, SN

Staphylinidae

PT, SN, BT

Gnaphosidae

PT, BT

Histeridae

PT, BT

Linyphiidae

PT, SN, BT

Hydrophilidae

Lycosidae

PT, SN

Lycidae

Lyniohiidae

Malachiidae

Mimetidae

SN, BT

Meloidae

PT, SN, BT

Miturgidae

PT, SN, BT

Melyridae

PT, SN, BT

Oecobiidae

PT, BT

Mordellidae

PT, SN, BT

Oxyopidae

SN, BT

Nitidulidae

SN, BT

Pisauridae

PT, SN, BT

Oedemeridae

PT, SN, BT

Salticidae

PT, SN, BT

Pselaphidae

Selenopidae

Ptiliidae

PT, SN

Theraphosidae

Scarabaeidae

PT, SN, BT

Theridiidae

PT, SN, BT

Scolytidae

Thomisidae

PT, SN, BT

Silvanidae

Thretagnatidae

Zodaridae

PT, SN

Actinedida Stigmaeidae

Araneae Agelenidae

Collembola Entomobryidae

PT, SN, BT

Isotomidae

PT, BT

Aegialiidae

Onychiuridae

Aesalidae

PT, BT

Poduridae

Anaspididae

Tomoceridae

PT, BT

Anobiidae

Anthicidae

PT, SN, BT

Anthribidae

Attelabidae

PT, SN, BT

Bostrychidae

Agromyzidae

PT, SN, BT

Bruchidae

Anisopodidae

PT, SN, BT

Buprestidae

PT, SN, BT

Anthomyiidae

Byrrhidae

Asilidae

Cantharidae

PT, SN, BT

Bombyliidae

PT, SN

Carabidae

PT, SN, BT

Calliphoridae

PT, SN, BT

Cerambycidae

PT, SN

Camillidae

Chrysomelidae

PT, SN, BT

Cecidomyiidae

PT, SN, BT

Coleoptera

Dermaptera Forficulidae

Labiidae PT, BT Diptera

Castro et al.

206

Appendix 1. (Cont.) Order Family

Sampling method

Diptera

Order Family

Sampling method

Dyctioptera

Chamaemyiidae

Blattodea

PT, BT

Chloropidae

PT, SN, BT

Chyronomidae

PT, SN, BT

Conopidae

Dolichopodidae

PT, SN, BT

Drosophilidae

PT, SN

Dryomyzidae

PT, SN

Empididae

PT, SN, BT

Alydidae

Heleomyzidae

PT, SN

Anthocoridae

Hybotidae

PT, SN, BT

Berytidae

Keroplatidae

Cimicidae

PT, SN

Lauxaniidae

PT, BT

Coreidae

Lonchopteridae

Cydnidae

Lycoriidae

Dipsocoridae

PT, BT

Micropezidae

Lygaeidae

PT, SN, BT

Milichiidae

Mesovelidae

Muscidae

PT, SN, BT

Microphysidae

Mycetophilidae

PT, SN, BT

Miridae

PT, SN, BT

Mydidae

Nabidae

Oestridae

PT, BT

Pentatomidae

PT, SN

Oscinellidae

Pyrrhocoridae

Otitidae

SN, BT

Reduviidae

PT, SN, BT

Phoridae

PT, SN, BT

Rhopalidae

Pipunculidae

Saldidae

Platypezidae

Psychodidae

PT, BT

Adelgidae

Rhagionidae

Aleyrodidae

PT, SN, BT

Sarcophagidae

Aphididae

PT, SN, BT

Scatopsidae

Cercopidae

PT, SN, BT

Sciaridae

PT, SN, BT

Cicadellidae

PT, SN ,BT

Sciomyzidae

PT, SN

Cicadidae

PT, BT

Sepsidae

PT, SN

Cixiidae

Simulidae

Sphaeroceridae

Coccidae

PT, SN

Stratiomyidae

PT, SN

Delphacidae

PT, BT

Syrphidae

PT, SN

Ledridae

Tachinidae

PT, SN

Membracidae

Tephritidae

PT, SN

Pemphigidae

PT, SN, BT

Therevidae

Psyllidae

PT, SN, BT

Tipulidae

PT, SN, BT

Trichoceridae

PT, SN

Agamoidae

Trypetidae

Anthophoridae

Embioptera Embiidae

PT, BT

Oligotomidae

PT, BT

Ephemeroptera Oligoneuriidae

Heteroptera

Homoptera

Hymenoptera

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

207

Appendix 1. (Cont.) Order Family

Sampling method

Hymenoptera

Order Family

Sampling method

Lepidoptera

Apidae

PT, SN, BT

Arctiidae

Bethylidae

PT, SN, BT

Eriocraniidae

PT, BT

Braconidae

PT, BT

Gelechiidae

PT, SN

Cephidae

PT, SN

Geometridae

PT, SN, BT

Ceraphronidae

PT, BT

Hesperidae

Chalcididae

PT, SN

Incurvariidae

Chrysididae

PT, SN

Micropterigidae

Cleptidae

Nepticulidae

PT, SN, BT

Cynipidae

PT, SN, BT

Noctuidae

PT, SN

Dryinidae

Notodontidae

PT, SN

Encyrtidae

Nymphalidae

Eulophidae

Papilionidae

PT, SN

Eurytomidae

Pieridae

PT, SN, BT

Evaniidae

Pterophoridae

Formicidae

PT, SN, BT

Pyralidae

Gasteruptiidae

Riodinidae

Halictidae

PT, SN, BT

Satyrinae

Icneumonidae

PT, SN, BT

Sesiidae

Leucospidae

Tineidae

PT, SN, BT

Megaspilidae

Tortricidae

Melittidae

Zygenoidea

Mutillidae

Mymaridae

PT, BT

Orussidae

PT, BT

Platygasteridae

PT, BT

Chrysopidae

PT, SN

Proctotrupidae

Sialidae

Pteromalidae

PT, BT

Sisyridae

Scelionidae

Scoliidae

PT, SN, BT

Acrididae

PT, SN

Sphecidae

PT, SN, BT

Pyrgomorphidae

Stephanidae

PT, BT

Tettigoniidae

PT, SN, BT

Thenthredinidae

PT, SN

Pseudoescorpionida

Torymidae

PT, SN

Garypidae

Neobisidae

PT, BT

Trichogrammatidae PT, SN Trigonalidae

PT, BT

Vespidae

PT, SN

Isopoda Anthuridea

Armadillidae

Ixodida

Mesostigmata Phytoseiidae

PT, BT

Neuroptera

Orthoptera

Psocoptera Epipsocidae

Lachesillidae

Psyllipsocidae

Trogiidae

Raphidioptera

Argasidae

PT, SN

Ixodidae

SN, BT

Raphidiidae

PT, SN

Castro et al.

208

Appendix 1. (Cont.) Order Family

Sampling method

Family

Scutigeromorpha Scutigeridae

Sampling method

Thysanoptera

Sarcoptiformes Oribatidae

Order

Aeolothripidae

PT, SN, BT

Phlaeothripidae

PT, SN, BT

Thripidae

SN, BT

Zygentoma Lepismatidae

Nº families captured only in pan traps

Nº families captured only in sweep net

Nº families captured only in bait traps

Nº families captured by pan traps and sweep net

Nº families captured by pan traps and bait traps

Nº families captured by sweep net and bait traps

Nº families captured by pan traps, sweep net and bait traps

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

209

Appendix 2. Arthropod families that contributed to 70% of the cumulative similarity within the three sampling methods (pan traps, sweep net and bait traps): C. Contribution (%) Apéndice 2. Familias de artrópodos que contribuyeron al 70% de la similitud acumulada entre los tres métodos de muestreo (trampas de bandeja, red de barrido y trampas de cebo): C. Contribución (%). Order

Family

C(%)

Order

Family

C(%)

Sweep net similarity: 31.53%

Pan traps similarity: 23.78%

Heteroptera

Nabidae

9.68

Hymenoptera

Apidae

8.99

8.20

Heteroptera

Pyrrhocoridae

7.12

Aeolothripidae

7.66

Thysanoptera

Thripidae

7.11

Hymenoptera

Apidae

4.52

Coleoptera

Cantharidae

6.30

Diptera

Phoridae

4.07

Heteroptera

Mesovelidae

5.36

Diptera

Mycetophilidae 3.95

Coleoptera

Curculionidae

5.01

Diptera

Muscidae

3.89

Coleoptera

Melyridae

4.43

Diptera

Chyronomidae

3.02

Lepidoptera

Pterophoridae

4.19

Hymenoptera

Icneumonidae

2.87

Coleoptera

Chrysomelidae 4.07

Hymenoptera

Halictidae

2.87

Coleoptera

Coccinelidae

3.72

Coleoptera

Cantharidae

2.37

Homoptera

Adelgidae

2.71

Coleoptera

Curculionidae

2.22

Diptera

Dolichopodidae 2.13

Thysanoptera

Thripidae

19.05

Diptera

Sciaridae

Homoptera

Adelgidae

16.25

Hymenoptera

Formicidae

15.38

Thysanoptera

Aeolothripidae 13.51

Coleoptera

Cantharidae

Thysanoptera

Thripidae

11.81

Homoptera

Adelgidae

Hymenoptera

Formicidae

Thysanoptera

1.77

11.75

Bait traps similarity: 27.23%

5.85

Castro et al.

210

Appendix 3. Arthropod families that contributed (C in %) to more than 2% of dissimilarity between the three sampling methods: PT. Pan traps; SN. Sweep net; and BT. Bait traps. Apéndice 3. Familias de artrópodos que contribuyeron (C en %) con más de un 2% a la diferencia existente entre los tres métodos de muestreo: PT. Trampas de bandeja; SN. Red de barrido; BT. Trampas de cebo.

Order

Family

Pan traps vs. sweep net dissimilarity: 81.12%

Average of abundance PT

C(%)

Thysanoptera

Thripidae

6.66

2.97

4.43

Hymenoptera

Apidae

2.18

3.58

3.23

Hymenoptera

Formicidae

4.93

0.90

3.08

Heteroptera

Nabidae

0.47

4.43

3.03

Homoptera

Adelgidae

5.17

1.71

2.85

Collembola

Isotomidae

6.41

0.15

2.67

Hymenoptera

Halictidae

2.68

3.07

2.45

Thysanoptera

Aeolothripidae

3.22

1.50

2.38

Heteroptera

Pyrrhocoridae

0.66

2.99

2.29

Diptera

Mycetophilidae

4.14

0.25

2.28

Coleoptera

Melyridae

0.35

2.24

2.03

C(%)

Sweep net vs. bait traps dissimilarity: 82.12% Hymenoptera

Apidae

3.58

0.15

5.01

Heteroptera

Nabidae

4.43

0.15

4.72

Heteroptera

Pyrrhocoridae

2.99

0.00

3.59

Thysanoptera

Thripidae

2.97

3.43

3.54

Hymenoptera

Formicidae

0.90

3.51

3.39

Coleoptera

Melyridae

2.24

0.19

3.17

Homoptera

Adelgidae

1.71

3.18

3.16

Thysanoptera

Aeolothripidae

1.50

2.71

2.98

Hymenoptera

Halictidae

3.07

0.45

2.77

Heteroptera

Mesovelidae

2.01

0.29

2.13

Homoptera

Aphididae

0.00

1.85

2.01

C(%)

Thripidae

6.66

3.43

5.97

Hymenoptera

Formicidae

4.93

3.51

4.08

Homoptera

Aphididae

3.04

1.85

3.63

Collembola

Isotomidae

6.41

0.90

3.61

Hymenoptera

Apidae

2.18

0.15

3.47

Homoptera

Adelgidae

5.17

3.18

3.43

Thysanoptera

Aeolothripidae

3.22

2.71

3.26

Diptera

Mycetophilidae

4.14

1.88

3.26

Diptera

Muscidae

3.22

0.71

2.59

Diptera

Phoridae

3.68

1.12

2.56

Diptera

Sciaridae

2.43

0.67

2.08

Diptera

Chyronomidae

1.82

0.83

2.01

Pan traps vs. bait traps dissimilarity: 77.88% Thysanoptera

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

211

Final outcome of raptors admitted to the Tafira Wildlife Rehabilitation Center, Gran Canaria Island, Spain (2003–2013) N. Montesdeoca, P. Calabuig, J. A. Corbera, J. Rocha & J. Orós

Montesdeoca, N., Calabuig, P., Corbera, J. A., Rocha, J. & Orós, J., 2017. Final outcome of raptors admitted to the Tafira Wildlife Rehabilitation Center, Gran Canaria Island, Spain (2003–2013). Animal Biodiversity and Conservation, 40.2: 211–220. Abstract Final outcome of raptors admitted to the Tafira Wildlife Rehabilitation Center, Gran Canaria Island, Spain (2003–2013).— The outcomes of wild raptors admitted to the Tafira Wildlife Rehabilitation Center in Gran Canaria Island, Spain, from 2003 to 2013 were analyzed using a quality auditing system based on the crude and stratified (by causes of admission) rates of four final outcome categories, time until death and length of stay as quality indicators. The outcome categories were: euthanasia (Er = 19.78%); unassisted mortality during hospitalization (Mr = 22.20%); release (Rr = 57.57%); and permanent captivity (Cr = 0.46%). Taking into account the particular vulnerability of insular raptor species and the high Rr achieved, findings from this study emphasize the importance of wildlife rehabilitation centers for the medical management of injured raptors and the subsequent release of rehabilitated individuals into the wild. Key words: Wildlife rehabilitation center, Raptor, Birds of prey, Final outcome Resumen Disposición final de las rapaces admitidas en el Centro de Rehabilitación de Fauna Silvestre de Tafira, Gran Canaria, España (2003–2013).— En este estudio se analizan los resultados de la rehabilitación de aves rapaces silvestres admitidas en el Centro de Rehabilitación de Fauna Silvestre de Tafira en la isla de Gran Canaria, España, desde 2003 hasta 2013, mediante un sistema de auditoría de la calidad basado en los índices generales y clasificados (por causa de admisión) de las cuatro categorías de disposición final, el tiempo hasta la muerte y el tiempo de permanencia como indicadores de calidad. Las categorías de disposición final fueron: eutanasia (Er) = 19,78%, mortalidad no asistida durante la hospitalización (Mr) = 22,20%, liberación (Rr) = 57,57% y cautividad permanente (Cr) = 0,46%. Teniendo en cuenta la especial vulnerabilidad de las especies de rapaces insulares y el alto índice de Rr conseguido, los resultados de este estudio ponen de relieve la importancia de los centros de rehabilitación de fauna silvestre en el tratamiento médico de las aves heridas y la consiguiente liberación de las aves rehabilitadas. Palabras clave: Centro de rehabilitación de fauna silvestre, Rapaz, Ave de presa, Disposición final Received: 28 XII 16; Conditional acceptance: 13 III 17; Final acceptance: 10 IV 17 Natalia Montesdeoca & Juan A. Corbera, Depto. de Patología Animal, Facultad de Veterinaria, Univ. de Las Palmas de Gran Canaria (ULPGC), Trasmontaña s/n., 35413 Arucas (Las Palmas), Spain.– Pascual Calabuig, Centro de Rehabilitación de Fauna Silvestre de Tafira, Tafira Baja, 35017 Las Palmas de Gran Canaria, Spain.– Juan Rocha, Depto. de Matemáticas, Univ. de Las Palmas de Gran Canaria, Campus de Tafira, 35017 Las Palmas de Gran Canaria, Spain.– Jorge Orós, Depto. de Morfología, Fac. de Veterinaria, Univ. de Las Palmas de Gran Canaria, Trasmontaña s/n., 35413 Arucas (Las Palmas), Spain. Corresponding author: Jorge Orós. E–mail: jorge.oros@ulpgc.es

ISSN: 1578–665 X eISSN: 2014–928 X

Montesdeoca et al.

212

Introduction

Variables analyzed

The most common threats to the survival of raptors are the effects of human activities on the natural environment (Komnenou et al., 2005). Raptors are especially sensitive to ecological changes, particularly those species living on islands with high human population density (Rodríguez et al., 2010). In this setting, wildlife rescue networks and wildlife rehabilitation centers play a critical role in conservation. Rehabilitation of wild raptors has several direct benefits: it can reinforce a population after release into the wild –especially in the case of endangered species, help identify causes of morbidity and mortality, and assess the regulatory changes implemented after determining human influences and causes of admission (Sleeman & Clark, 2003; Molina–López et al., 2013). Indirect benefits include public education and enhancement of veterinary skills (Redig & Duke, 1995; Komnenou et al., 2005; Molina–López et al., 2013). Data on rehabilitation of raptors are usually focused on the causes of morbidity and mortality, but a stratified analysis by causes of the final outcome is rarely reported (Molina–López et al., 2013, 2014). In addition, the use of quality indicators of the rehabilitation process of wild raptors is not widespread, with the exception of by Molina–López et al. (2013). The aim of this study was to analyze the outcomes of the rehabilitation of wild raptors admitted to the Tafira Wildlife Rehabilitation Center (TWRC) in Gran Canaria Island, Spain, from 2003 to 2013, assessing a quality auditing system based on the crude and stratified (by causes of admission) rates of the four final outcome categories (euthanasia, unassisted mortality, release, and permanent captivity), the time until death, and the length of stay as quality indicators.

Species, gender, age, date and primary cause of admission, and final outcome of each bird, including date of death or release, were recorded. Primary causes of admission were classified into nine categories: trauma, infectious/parasitic disease, metabolic/ nutritional disease, glue trapping, orphaned young birds, poisoning, entanglement in burr bristlegrass (Setaria adhaerens), other causes, and unknown/ undetermined causes (Montesdeoca et al., 2016). The trauma category was subdivided into: gunshot, collision (with fences, power lines, motor vehicles, and buildings), predation, electrocution, and unknown trauma (for those cases with clinical signs of trauma but without clear evidence about the accident). The infectious/parasitic disease category was applied when a pathogenic microorganism and/or parasite was confirmed by microbiological, parasitological or histopathological diagnosis. The metabolic/nutritional disease category was subdivided into: weakness, cachexia, and other diagnoses grouped by organic systems. The 'glue trapping' category was applied for raptors admitted with plumage damage after attempting to capture rodents caught in these commonly used traps for domestic rodent control in the Canary Islands. Chicks and fledgling raptors were included in the orphaned young category. Poisoning was diagnosed by toxicological analyses. The 'entanglement in Setaria adherens' category included raptors with plumage damage caused by plant burr bristlegrass. The 'other causes' category was subdivided into: crude oil, transient captivity (raptors maintained illegally in captivity for several months), birds found in water ponds, birds found inside buildings, and miscellany. Four categories were established to study the outcome of raptors admitted alive: euthanized birds (based on poor quality of life and/or prognosis for survival in the wild), birds that died during hospitalization, birds released into the wild, and birds moved to zoological collections for permanent captivity (due to poor prognosis for survival in the wild). Four percentage rates were thus calculated for the total group of raptors admitted alive: euthanasia rate (Er), unassisted mortality rate (Mr), release rate (Rr), and permanent captivity rate (Cr). These percentage rates were also calculated for each cause of admission. For each cause of admission we also evaluated the parameters 'time until death' (Td, difference between the date of admission and the date of the death) for euthanized birds and for raptors that died during the hospitalization period, and 'length of stay' in the center for released raptors (Tr, difference between the date of admission and the release date).

Material and methods Birds and study area A retrospective study was performed using the original medical records of 2,458 raptors admitted to the TWRC, Gran Canaria Island, Spain, from 2003 to 2013. Gran Canaria (27º 73'–28º 18' N and 15º 35'– 15º 83' W) is the third largest island (1,560.1 km2) of the Canary Island archipelago. It has a permanent population of 852,700 inhabitants and the highest mean density (547 inhabitants/km2) among islands in the archipelago. The raptor rehabilitation program at the TWRC was conducted with the authorization of the Wildlife Department of the Canary Islands Government and the Environment Department of the Cabildo de Gran Canaria. Animal work and all sampling procedures were specifically approved by the TWRC Animal Care Committee and the insular government Cabildo de Gran Canaria, and were consistent with standard vertebrate protocols and veterinary practices. Raptors that had to be euthanized for animal welfare reasons were administered barbiturates by intravenous injection.

Statistical analysis Statistical analyses were conducted using SPSS v.22.0 (SPSS Inc., Chicago IL) and R package v.3.1.0 (R Development Core Team 2014, Vienna, Austria). Percentiles 10 (P10), 25 (P25), 50 (P50) (median), 75 (P75) and 90 (P90) for the variables Td and Tr were calculated. The Chi–square test (x2) or Fisher´s exact

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

213

Table 1. Final outcome of raptors admitted to the Tafira Wildlife Rehabilitation Center (2003–2013) stratified by cause of admission: N. Number; Er. Euthanasia rate; Mr. Unassisted mortality rate; Rr. Release rate; Cr. Permanent captivity rate. a Collision with a wall, glass or other structures; b Other systemic diseases; c Found inside a building). Tabla 1. Disposicion final de las rapaces admitidas en el Centro de Rehabilitación de Fauna Silvestre de Tafira (2003–2013) clasificadas por causas de admisión: N. Número; Er. Índice de eutanasia; Mr. Índice de mortalidad no asistida; Rr. Índice de liberación; Cr. Índice de cautiverio permanente. a Colisión con un muro, cristal u otras estructuras; b Otras muertes sistémicas; c Encontrado dentro de un edificio).

Cause of admission

Final outcome Number of raptors %

Euthanized N

Er(%)

Dead N

Released

Mr(%)

Captive

Rr(%)

Cr(%)

Trauma

758 34.55

283 37.33 180

23.74 291 38.39

0.53

Gunshot

112

5.10

39.28

14.28

44.64

1.78

Collision with

3.05

20.89

25.37

53.73

Fences

0.13

33.33

66.67

Power lines

0.18

Motor vehicles

1.78

25.64

38.46

35.90

Buildings

0.96

4.76

90.47

Predation

0.41

33.33

22.22

11.11

Electrocution

0.32

71.43

14.28

Unknown trauma Non–trauma Infectious / parasitic disease

563 25.66

217 38.54 143

25.40 202 35.88

0.18

1,436 65.45

151 10.51 307

21.38 972 67.69

0.42

13.33

0.68

26.66

Metabolic / nutricional disease 241 10.98

9.96

113

46.89 104 43.15

Weakness

4.28

5.32

30.85

63.83

Cachexia

3.78

10.84

66.26

22.89

Others

2.92

15.62

45.31

39.06

Glue trap

121

5.51

2.48

9.92

104 85.95

1.65

Orphaned young

512 23.33

9.18

11.91

403 78.71

0.19

Nest chickens

2.28

Fledglings

462 21.05

9.52

11.90

362 78.35

0.21

1.37

3.33

56.66

Setaria adhaerens

1.82

Other causes:

126

5.74

30.16

19.05

48.41

2.38

Crude oil

0.09

100

Transient captivity

3.37

47.94

19.18

28.77

4.11

Water

0.41

22.22

77.78

Building

1.00

13.64

86.36

Miscellany

0.91

351 16.00

9.69

19.94 247 70.37

434 19.78 487

22.20 1,263 57.57

0.46

Poisoning

Entanglement in

Unknown / undetermined Total

2,194 100

Montesdeoca et al.

214

tests were used to determine whether there was a significant difference between proportions. Results A total of 2,458 raptors were admitted to the TWRC during the eleven year study period (2003 to 2103). They were distributed in two orders: Falconiformes, with 1,652 animals (67.21%) of 13 species, and Strigiformes, with 806 animals (32.79%) of four species of owls (Montesdeoca et al., 2016). A total of 264 raptors were dead at admission. The most frequent causes of mortality in these birds were unknown/ undetermined causes (38.26%, n = 101), unknown trauma (14.39%, n = 38), metabolic/nutritional disease (12.12%, n = 32), and collision (9.85%, n = 26). The final outcome of the 2,194 raptors admitted alive showed the following rates: Er = 19.78% (n = 434), Mr = 22.20% (n = 487), Rr = 57.57% (n =1,263), and Cr = 0.46% (n = 10). Table 1 shows the final outcome according to cause of admission. The euthanasia rate was notably higher in the trauma category (37.33%) than in the other causes of admission, and it was mainly due to electrocution or gunshot and unknown trauma. Raptors admitted due to infectious/parasitic diseases or metabolic/ nutritional diseases had the highest unassisted mortality rates, 60% and 46.89%, respectively. The release rate was notably higher in the glue trap (85.95%), entanglement in Setaria adherens (85%), and orphaned young (78.71%) categories than in the other causes of admission. In the trauma category, raptors admitted due to collision had the highest release rate (53.73%) when compared to the other traumas. Only ten raptors were moved to zoological collections due to poor prognosis for survival in the wild during the study period. Species from the Falconiformes order showed no significantly different euthanasia rate (18.91%; x2 = 1.96, P = 0.0807) but had a significantly lower unassisted mortality rate (20.34%; x2 = 8.57, P = 0.0017) and significantly higher release rate (60.34%; x2 = 13.69, P = 0.0001) than Strigiformes (Er = 21.55%; Mr = 25.97%; Rr = 51.93%) (table 2). Figure 1 shows the final outcome of the raptor species with more than 100 admissions [Eurasian kestrel (Falco tinnunculus), Canary Islands common buzzard (Buteo buteo insularum), Eurasian long–eared owl (Asio otus canariensis), and Eurasian barn owl (Tyto alba)]. Within the Falconiformes order, a comparison of the Canary Islands common buzzard and the Eurasian kestrel showed the buzzard had a significantly higher rate of euthanasia (28.74%; x2 = 11.2, P = 0.0004) and significantly lower rates of unassisted mortality (13.17%; x2 = 2.94, P = 0.0430), but no significant difference was observed in release rate (56.89%; x2 = 2.28, P = 0.0655) (Er = 17.56%; Mr = 19%; Rr = 63.27%). Within the Strigiformes order, no significant differences in any of the rates were detected when we compared the Eurasian long–eared owl and the Eurasian barn owl. Within the group of euthanized raptors, the longest median Td was observed for the metabolic/nutritional

disease category (Td = 20.5 days), whereas most causes of admission had median Td values < 3 days (table 3). The median Td in the raptors that died during hospitalization ranged from 0 days (predation) to 5.5 days (other causes). Within the group of released raptors, the median length of stay in the TWRC ranged from 1 day (orphaned young) to 153 days (infectious/ parasitic disease). Discussion Several wildlife practice guidelines dealing with welfare rehabilitation standards and pre–release health screening protocols have been published (Woodford, 2000; Miller, 2012), but quality indicators of the rehabilitation process of injured raptors have rarely been reported (Molina–López et al., 2013, 2014). We analyzed the outcomes of rehabilitation of wild raptors at the Tafira Wildlife Rehabilitation Center (TWRC) in a retrospective study over a period of 11 years. All the raptor species admitted to the TWRC are currently included on the Spanish List of Wildlife Species with Special Protection (Real Decreto 139/2011). Three of these species are also included in the Spanish Catalogue of Menaced Species as 'In Danger of Extinction' [Barbary falcon (Falco pelegrinoides) and Egyptian vulture (Neophron percnopterus)], and 'Vulnerable' [osprey (Pandion haliaetus)] (Real Decreto 139/2011). According to our data, 57.57% of raptors admitted alive to the TWRC were successfully released, while 41.98% of admissions resulted in euthanasia or unassisted mortality. A comparative analysis between studies regarding final outcome of raptors in wildlife rehabilitation centers is difficult due to the heterogeneity of surveys (Duke et al., 1981; Fix & Barrows, 1990; Deem et al., 1998; Rodríguez et al., 2010; Thompson et al., 2013; Molina–López et al., 2013, 2014). The stratified analysis by causes of admission of the four final outcome rates (Er, Mr, Rr, and Cr), and the parameters time until death (Td) and length of stay at the center (Tr), should be included in the outcome research of the rehabilitation process of raptors in order to allow comparative studies between wildlife rehabilitation centers around the world (Molina–López et al., 2013). Based on animal welfare, euthanasia is a final option in rehabilitation of all wildlife species (Sleeman, 2008). The overall rate of euthanasia in our study (19.78%) was lower than that reported in other surveys (Deem et al., 1998; Molina–López et al., 2013; Thompson et al., 2013), although in the trauma category (37.33%) it was similar to that reported by Molina–López et al. (2013) (37.4%). Within the admission categories, the euthanasia rate was notably higher in the trauma category than in other causes of admission, and it was mainly due to electrocution, gunshot and unknown trauma. The severity of lesions explains the generally poor prognosis for these raptors. Molina–López et al. (2013) also reported a notably higher Er in the trauma category (34.2%)

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

215

Table 2. Final outome of raptor species admitted to the Tafira Wildlife Rehabilitation Center (2003–2013) and estimated populations: N. Number; Er. Euthanasia rate; Mr. Unassisted mortality rate; Rr. Release rate; Cr. Permanent captivity rate; GCI. Gran Canaria Island; CIA. Canary Islands Archipelago. a Lorenzo (2007); b García del Rey (2015); * Insuficient data. Tabla 2. Disposición final de las especies de rapaces admitidas en el Centro de Rehabilitación de Fauna Silvestre de Tafira (2003–2013) y poblaciones estimadas: N. Número; Er. Índice de eutanasia; Mr. Índice de mortalidad no asistida; Rr. Índice de liberación; Cr. Índice de cautiverio permanente; GCI. Isla Gran Canaria; CIA. Canarias. a Lorenzo (2007); b García del Rey (2015); * Datos insuficientes.

Final disposition

Euthanized Especies

Dead

Er(%)

Mr(%)

Released N Rr(%)

Order Falconiformes 278 18.91 299 20.34 887 60.34

Captive N Cr(%) 6

Estimated opulationa,b GCI

CIA

0.41

Family Accipitridae Eurasian sparrowhawk (Accipiter nisus granti)

11.11

57.41

17 31.48

0 1

100–150 1,250–1,875

100

–

33.33

66.67

–

7.14

–

36–48

95 56.89

1.20

Eurasian griffon (Gyps fulvus)

Black kite (Milvus migrans)

Egyptian vulture (Neophron percnopterus majorensis)

21.43

10 71.43

Canary Islands common buzzard (Buteo buteo insularum)

28.74

13.17

175–263 1,250–1,875

Short–toed snake–eagle (Circaetus gallicus)

100

–

Family Falconidae Barbary falcon (Falco pelegrinoides)

29.27

46.34

21.95

2.44

48–84

203–357

–

100

–

Peregrine falcon (Falco peregrinus)

100

Eurasian hobby (Falco subbuteo)

Eurasian kestrel (Falco tinnunculus)

207 17.56 224 19.00 746 63.27

0.17 2,970–5,940 12,500–50,000

Eleonora’s falcon (Falco eleonorae)

–

400–500

–

35–44

Lesser kestrel (Falco naumanni)

Family Pandionidae Osprey (Pandion haliaetus)

Montesdeoca et al.

216

Table 2. (Cont.)

Final disposition

Euthanized Especies

Er(%)

Dead N

Mr(%)

Released N

Captive

Rr(%)

Cr(%)

Order Strigiformes 156 21.55 188 25.97 376 51.93

0.55

Estimated opulationa,b GCI

CIA

Family Strigidae European scops–owl (Otus scops)

–

100

–

320 51.2

0.64

6,070–12,140

900–2,250

Short–eared owl (Asio flammeus)

Eurasian long–eared owl (Asio otus canariensis)

141 22.56 160

25.6

Family Tytonidae Eurasian barn owl (Tyto alba) Total

15.05

29.03

52 55.91

434 19.78 487 22.20 1,263 57.57

than in the non–trauma (9.2%) or orphaned young (2%) categories, and reported this was mainly due to electrocution and collisions with power lines. The unassisted mortality rate has been used previously as a quality indicator parameter in rehabilitation of birds of prey (Molina–López et al., 2013) and also recently in rehabilitation of sea turtles (Orós et al., 2016). Comparing our results with those reported by Molina–López et al. (2013), we found that the overall rate of unassisted mortality in our study (22.20%) was slightly higher, whereas the rate of mortality due to trauma (23.74%) was lower. In addition, the high rates of mortality due to infectious/parasitic diseases (60%) and metabolic/nutritional diseases (46.89%) in our study were similar to those reported by Molina– López et al. (2013) (54.8 % and 42.6%, respectively). These results could perhaps be explained by the poor prognosis of the cases with severe trichomoniasis (Samour & Naldo, 2003; Molina–López et al., 2013) and possibly by the inaccurate diagnosis of conditions in the metabolic/nutritional diseases category due to financial limitations. The mortality rate due to gunshot (14.28%) was similar to that reported by Richards et al. (2005) (14%) and Ress & Guyer (2004) (< 20%), but lower than that reported by Molina–López et al. (2013) (33.5%). The mortality rate for orphaned young birds (11.91%) was lower than that reported in other surveys (Komnenou et al., 2005; Molina–López et al., 2013). The mortality rate due to glue trapping was not negligible (9.92%), emphasizing the need to regulate these products that are commonly used in the Canary Islands for domestic rodent control (Montesdeoca et al., 2016). In addition, our study provided data for the first time regarding the mortality rate due to entanglement in the plant Setaria adhaerens (15%). Entanglement of raptors in this plant could also be

0.46

a consequence of anthropogenic perturbations in the Canary Islands, because the densities of burr bristlegrass are highest in human–transformed areas (Rodríguez et al. 2010). The overall rate of release in our study (57.57%) was higher than that reported by Rodríguez et al. (2010) in Tenerife (44.4%), by Thompson et al. (2013) in South Africa (38%), and by Molina–López et al. (2013) in Catalonia (47.2%). The overall release rate of trauma cases (38.39%) was also higher than that reported by Molina–López et al. (2013) (24.3%). In our survey, glue trap (85.95%), entanglement in Setaria adherens (85%), orphaned young (78.71%), and unknown/undetermined (70.37%) categories had higher release rates than the overall release rate. Molina– López et al. (2013) also reported a high release rate for orphaned young birds (77.9%). People with good intentions often confuse fledglings (with limited ability to fly) with orphaned birds that are unable to care for themselves (Komnenou et al., 2005), explaining why many of the orphaned birds were healthy at the time of admission (Montesdeoca et al., 2016). Although the proportion of injured birds that are subsequently released is used as a measure of success by rehabilitators and conservationists, for rehabilitation to be classed as successful, the bird must be re–established into the wild population and have a similar chance of entering the breeding pool survival as wild birds (Joys et al., 2003). Monadjem et al. (2014) demonstrated that, despite the treatment received, the survival rate of rehabilitated birds did not recover to the level of non–injured, wild birds. When studying the life expectancy and mortality of rehabilitated barn owls in Spain, Fajardo et al. (2000) found that released individuals showed greater mortality due to starvation in the first four weeks than local wild birds, but after

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

Canary Islands common buzzard 100 90 80 70 60 50 40 30 20 10 0

Eurasian kestrel 100 90 80 70 60 50 40 30 20 10 0

217

Op P

Eurasian long–eared owl

100 90 80 70 60 50 40 30 20 10 0 T

Id Md Gt

100 90 80 70 60 50 40 30 20 10 0

Eurasian barn owl

Id Md Gt Op P Euthanized

O U Dead

T Id Md Released

Op P Captive

Fig. 1. Final outcome of the raptor species with more than 100 admissions at the Tafira Wildlife Rehabilitation Center (2003–2013) stratified by causes of admission: T. Trauma; Id. Infected/parasitic disease; Md. Metabolic or Nutritional disease; Gt. Glue trap; Op. Orphaned; P. Poisoning; E. Entanglement in S. adhaerens; O. Other causes; and U. Inknown. Fig. 1. Disposición final de las especies de rapaces con más de 100 admisiones en el Centro de Rehabilitación de Fauna Silvestre de Tafira (2003–2013) clasificadas por causa de admisión: T. Lesión; Id. Infección o enfermedad parasitaria; Md. Enfermedad metabolica o nutricional; Gt. Trampas adhesivas; Op. Huérfano; P. Envenenamiento; E. Enmarañamiento en S. adhaerens; O. Otras causas; U. Causa desconocida.

this period surviving owls resembled wild populations in mortality patterns. The use of rings (Fajardo et al., 2000), a combined 'live encounter–dead recovery' approach in the program MARK (White, 2008; Monadjem et al., 2014), and radiotelemetry (Fischer et al., 2014) have shown to be suitable tools to monitor free–ranging bird survival. When the number of released raptors belonging to the different raptor species is compared with their estimated populations in Gran Canaria (table 2), the highest numerical impact was observed for the Canary Islands common buzzard. However, the potential release impact of the two species ‘in danger of extinction’ (Barbary falcon and Egyptian vulture) on their populations is not negligible. Unfortunately, data on the populations of raptor species in Gran Canaria either have a wide range or are insufficient for more precise considerations (Lorenzo, 2007; García del Rey, 2015). In our study, the euthanasia rates of the two taxonomic orders did not differ significantly. However, Molina–López et al. (2014) reported Falconiformes as the group with higher rates of euthanized birds, because most of these raptors were admitted due to unknown trauma or collisions with vehicles. As repor-

ted by Molina–López et al. (2014), we also found that unassisted mortality in owls was significantly higher than that in diurnal raptors. Apart from differences in the causes of admission (Montesdeoca et al., 2016), other factors such as the severity of the lesions and the management in captivity could increase the mortality risk (Molina–López et al., 2014). Contrary to what reported by Ress & Guyer (2004), and Molina–López et al. (2014), we found diurnal raptors had a higher release rates than owls. When we studied the two most important causes of admission (trauma and orphaned young) for raptors admitted alive, 44.79% of admissions of Strigiformes were due to trauma (a cause with low release rates), compared to 27.39% of admissions of Falconiformes. Conversely, the 'orphaned young' category (with a high release rate for the above-mentioned reasons) accounted for 25.86% of admissions of Falconiformes but only for 13.89% of admissions of Strigiformes (Montesdeoca et al., 2016). Therefore, taking into account the frequency distribution according to causes of admission and raptor species (Montesdeoca et al., 2016), and also the fact that the veterinary protocols were basically the same regardless of the species treated, all the

Montesdeoca et al.

218

Table 3. Descriptive statistics of hospitalization time of raptors at the Tafira Wildlife Rehabilitation Center until final outcome: P10, P25, P50, P75, P90. Percentiles 10, 25, 50 (median), 75 and 90; N/A. Not applicable (only one case). Tabla 3. Datos estadísticos descriptivos del tiempo de hospitalización en el Centro de Rehabilitación de Fauna Silvestre de Tafira hasta la disposición final: P10, P25, P50, P75, P90. Percentiles 10, 25, 50 (mediana), 75 y 90; N/A. No aplicable (solo en un caso).

Time (days) from admission to final disposition

Euthanasia

Unassisted mortality

Cause of adsmission P10 P25 P50 P75 P90 Trauma

33 97.8

P10 P25 P50 P75 P90

Gunshot

Collision

66 1,274.8 0.8 1

14.2

Predation

Electrocution

6.5 12

Unknown origin 0

35 94.2

39.9

P10 P25 P50 P75 P90

2.5 40.2 119.5

0 1

Release

0 1 1.5 30.5 131.8 0 0

N/A N/A N/A N/A N/A

17 46 78.5 127

12.4 42 70.5 126.5 190.9 1.2 11.5 49 97.3 3 13.5 24

N/A N/A N/A N/A N/A

0 0

39.6

5 18.2 46

76 116

0 0.25 2.5 26.5 34

1 2

10 10 153 296 296

disease

3 20.5 55 186.5

0 0

7.4

Glue trap

0 410 410

0.3 1.2 3 91.2 174.6

Orphaned young

2 18.7 45.6

0 1 1.5 5.7 58.6

20 56.8

N/A N/A N/A N/A N/A

0 0 0.5 2.7 7.5

25 62.4

0 0.7 1

8.5 17.8

Infectious / parasitic disease Metabolic / nutritional

Poisoning

20 35.5 67.5

4 8.25 18.5 61.25 104

Entanglement in Setaria adhaerens –

–

Other causes

1 37.5 161.4

–

2.2

0.3 1 5.5 35.2 245.1

0.7 2.2 15.5 91.7 213

Unknown / undetermined

0 1.25 9 26.2 144.4

0 0 1.5

statistically significant differences between species in the outcome rates were clearly related to the cause of admission; the different causes of admission with their different prognosis according to the severity of lesions determines the differences in the final outcome rates. The parameter 'time to death' provides direct insight into the initial assessment and prognosis, the overall rehabilitation process, and the validity of veterinary protocols (Molina–López et al., 2013). In our study, most causes of admission had median Td values < 3 days, meaning that the decision is made early based on the poor prognosis of these cases. The analysis of the median Td values within the group of raptors that died during the rehabilitation process suggests that the first week of stay at the rehabilitation center is critical and, as recommended by Molina–López et al. (2013), all raptors should receive

39.9

2.5 10

intensive care during the first week even when their appearance seems less severe. The parameter 'length of stay' must be as short as possible to reduce the risk of captive–related complications, infectious diseases, and behavioral disorders (Cooper & Cooper, 2006). In our study, the median length of stay in the center ranged from 1 day (orphaned) to 153 days (infectious/parasitic disease). The longest P90 Tr was also recorded in this category, 296 days, suggesting that raptors admitted due to infectious/parasitic diseases consume considerable time and effort. In conclusion, our findings support the usefulness of the quality auditing system of the rehabilitation process in wild raptors proposed by Molina–López et al. (2013) for comparative studies between wildlife rehabilitation centers. Taking into account the special vulnerability

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

of the insular raptor species, the high release rate for wild raptors (57.57%) achieved at the TWRC during this long–term survey emphasizes the importance of wildlife rehabilitation centers for the medical management of injured raptors and subsequent release of rehabilitated individuals into the wild. However, to understand the effects of rehabilitation on the conservation of raptor populations in Gran Canaria, further studies are needed to determine the final survival rate of rehabilitated raptors and to obtain more accurate estimations of the wild raptor populations on this island. Acknowledgements We wish to thank the staff at the Tafira Wildlife Rehabilitation Center (Cabildo de Gran Canaria) for their support. References Cooper, J. E. & Cooper, M. E., 2006. Ethical and legal implications of treating casualty wild animals. In Practice, 28: 2–6. Deem, S. L., Terrell, S. P. & Forrester, D. J., 1998. A retrospective study of morbidity and mortality of raptors in Florida: 1988–1994. Journal of Zoo and Wildlife Medicine, 29: 160–164. Duke, G. E., Redig, P. T. & Jones, W., 1981. Recoveries and resightings of released rehabilitated raptors. Journal of Raptor Research, 15: 97–107. Fajardo, I., Babiloni, G. & Mirander, Y., 2000. Rehabilitated and wild barn owls (Tyto alba): dispersal, life expectancy and mortality in Spain. Biological Conservation, 94: 287–295. Fischer, D., Hampel, M. R. & Lierz, M., 2014. Monitoring the success of veterinary treatment in rehabilitated and released birds of prey using radiotelemetry. Tierarztliche Praxis, Ausgabe K Kleintiere Heimtiere, 42: 29–35. Fix, A. S. & Barrows, S. Z., 1990. Raptors rehabilitated in Iowa during 1986 and 1987: a retrospective study. Journal of Wildlife Diseases, 26: 18–21. García del Rey, E., 2015. Birds of the Canary Islands. Sociedad Ornitológica Canaria, Barcelona. Joys, A. C., Clark, J. A., Clark, N. A. & Robinson, R. A., 2003. An investigation of the effectiveness of rehabilitation of birds as shown by ringing recoveries. BTO Research Report No. 324. British Trust for Ornithology, Thetford. Komnenou, A. Th., Georgopoulou, I., Savvas, I. & Dessiris, A., 2005. A retrospective study of presentation, treatment, and outcome of free–ranging raptors in Greece (1997–2000). Journal of Zoo and Wildlife Medicine, 36: 222–228. Lorenzo, J. A., 2007. Atlas de las aves nidificantes en el archipiélago canario (1997–2003). Dirección General de Conservación de la Naturaleza–Sociedad Española de Ornitología, Madrid. Miller, E. A., 2012. Minimum standards for wildlife rehabilitation, 4th Edition. NWRA & IWRC, St. Cloud. Molina–López, R. A., Casal, J. & Darwich, L., 2013. Final disposition and quality auditing of the rehabili-

219

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Montesdeoca et al.

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Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

221

Modelación matemática del consumo de presas y el flujo de energía asociado a la reproducción de Rostrhamus sociabilis (Aves, Falconiformes) D. Denis & A. Rodríguez–Ochoa

Denis, D. & Rodríguez–Ochoa, A., 2017. Modelación matemática del consumo de presas y el flujo de energía asociado a la reproducción de Rostrhamus sociabilis (Aves, Falconiformes). Animal Biodiversity and Conservation, 40.2: 221–245. Abstract Mathematical model of prey consumption and energy flow associated with breeding in Rostrhamus sociabilis (Aves, Falconiformes).— The snail kite (Rostrhamus sociabilis) is a bird of prey that has permanent populations and is fairly common in Cuba. It is classified as High Concern in the North American Water Bird Conservation Plan, partially due to a highly specialized diet, preying only on water snail of the genus Pomacea. In the current paper we developed a mathematical model in Stella software to analyze consumption and mobilization of energy during reproduction of this species. The model was calibrated with reproductive parameters determined in a nesting colony of the Great Wetland of North Ciego de Ávila, Cuba. Variables included in the basic model were adults, eggs and nestling morphometry, behavioral aspects, trophic elements and other reproductive parameters; some were measured in the field and the rest were taken from literature sources. The main outcomes of the model were: energy consumption per individual, daily and total season consumption, and the number of prey it represented. To test the model we simulated the behaviour of a 100–nest colony that resulted in the production of an average of 158 ± 7.1 eggs and between 106 and 125 nestlings. Daily adult energy consumption was estimated between 110.32 and 118.47 kcal, which can be achieved by consuming around 28 snails each day. A colony of this size has an estimated requirement of 1,893,103 kcal of total energy per season, driven by 5,933 ± 59 kg of snail biomass, equivalent to between 419 and 552 thousand snails in three and half months. Sensitivity analysis of the model showed that the variables that most influenced energy consumption were those related to reproductive success, adult body size and flying behavior. The resulting model will allow to simulate and assess the potential impact of future habitat modifications on the species' breeding. Key words: Bioenergetic, Snail (Everglades) kite, Pomacea, Compartment model, Biomass consumption, Flow model Resumen Modelación matemática del consumo de presas y el flujo de energía asociado a la reproducción de Rostrhamus sociabilis (Aves, Falconiformes).— El gavilán caracolero (Rostrhamus sociabilis) es un ave rapaz, residente per� manente y común en Cuba, clasificada como de alto interés conservacionista en el Plan de Conservación de las Aves Acuáticas de Norteamérica, en parte debido a su dieta altamente especializada en caracoles acuáticos del género Pomacea. En el presente estudio se elabora un modelo matemático en el programa Stella para analizar el consumo y la movilización de energía durante la reproducción del gavilán caracolero, y se aplica con pará� metros determinados en una colonia de nidificación del Gran Humedal del Norte de Ciego de Ávila, en Cuba. La estructura básica del modelo incluye variables morfométricas de los adultos, los huevos y los pichones; elementos conductuales; parámetros tróficos y otros parámetros reproductivos, algunos de los cuales se midieron en la colonia estudiada; el resto se tomaron de fuentes bibliográficas. El modelo tuvo como variables principales de salida el consumo energético por individuo, el consumo diario y total por estación y el número de presas a que equivale. Para probar el modelo, se simuló el comportamiento de una colonia de 100 nidos con una producción media de 158 ± 7,1 huevos y entre 106 y 125 pichones. El consumo energético diario por adulto se estimó entre 110,32 y 118,47 kcal, que puede obtenerse con la ingesta de alrededor de 28 caracoles diarios. Se calcula que para mantener una colonia de este tamaño, se requiere una energía total de 1.893.103 kcal, que se extrae de 5.933 ± 59 kg de biomasa de caracoles, lo que equivale a entre 419 y 552 mil pomáceas consumidas en tres ISSN: 1578–665 X eISSN: 2014–928 X

222

Denis & Rodríguez–Ochoa

meses y medio. El análisis de sensibilidad muestra que las variables cuyos cambios influyen más en el consumo de energía de las colonias son las relacionadas con el éxito reproductivo, el tamaño de los adultos y los vuelos de alimentación. El modelo resultante de este trabajo permite simular y evaluar el efecto que las alteraciones futuras del hábitat pueden tener en la cría de esta especie. Palabras claves: Bioenergética, Gavilán caracolero, Pomacea, Modelo de compartimentos, Consumo de biomasa, Modelo de flujo Received: 6 II 15; Conditional acceptance: 20 VII 15; Final acceptance: 16 V 17 Dennis Denis & Alejandro Rodríguez–Ochoa, Depto. Biología Animal y Humana, Fac. de Biología, Univ. de La Habana, Ciudad de La Habana, Cuba. Corresponding author: D. Denis. E–mail: dda@fbio.uh.cu

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

Introducción El gavilán caracolero (Rostrhamus sociabilis) es una especie de ave rapaz ampliamente distribuida en América, pero clasificada como de alto interés conser� vacionista ("high concern") en el Plan de Conservación de las Aves Acuáticas de Norteamérica (Kushlan et al., 2002) debido al estado de amenaza local que pueden presentar sus dinámicas poblaciones y a la alta espe� cialización trófica por los moluscos del género Pomacea, aunque en periodos de sequía puede depredar pequeñas tortugas, ratones y cangrejos (Sykes, 1987a; Beissenger, 1990). A mediados del siglo pasado sus poblaciones en La Florida disminuyeron drásticamente, hasta quedar tan solo entre 50 y 100 individuos (Sprunt, 1945, 1954) a causa del drenaje de los Everglades. Si bien se estimó que posteriormente sus poblaciones locales se recuperaron hasta llegar a 3.400 aves en 1999, en el presente siglo han vuelto a disminuir hasta cerca de 685 individuos en 2005 (Cattau et al., 2009), ya no debido a la pérdida de hábitat, sino presumi� blemente a la disminución de la calidad general del mismo. A pesar de ello, la UICN no la considera como una especie amenazada por la amplia extensión de su distribución y debido a que, a pesar de que no existen estimaciones poblacionales en otras regiones, no hay indicios de afectaciones globales que amenacen a la especie (Birdlife International, 2004). En Cuba es un común residente permanente que habita en casi todo el archipiélago en zonas de cié� nagas, pantanos de agua dulce, lagunas y arroceras (Garrido & Kirkconnell, 2000). A pesar de esto, existen escasos antecedentes de estudios relacionados con su ecología y se conoce muy poco sobre sus poblacio� nes, el impacto de las prácticas de uso de la tierra y el posible intercambio con otras poblaciones regionales (Sykes et al., 1995). Han publicado descripciones de su historia natural Gundlach (1893), Garrido (1992) y Garrido & Kirckonnell (2000). En Cuba nidifica entre abril y julio y con respecto a su reproducción se han descrito elementos generales como las dimensiones de los huevos (Valdés, 1984), las características de los nidos y el éxito reproductivo en dos localidades (Fortes & Denis, 2013a). En otros lugares se han llevado a cabo estudios más exhaustivos, en especial en La Florida, donde siempre ha sido una especie de interés desde el punto de vista conservacionista (Sykes, 1979; Sykes et al., 1995; Beissinger et al., 1983a) y existe un extenso programa de seguimiento. Por lo general, las aves desempeñan un papel importante en el funcionamiento de los ecosistemas al ser eslabones fundamentales en el flujo de energía y el reciclaje de nutrientes, por lo que se han convertido en uno de los modelos de animales mejor estudiados desde el punto de vista ecofisiológico (Kendeigh et al., 1977; Morales & Pacheco, 1986). Algunos estudios sobre el modelo energético del gavilán caracolero se han centrado en los requerimientos de energía y alimentos de los adultos (Beissinger, 1983; Sykes, 1987a), sobre todo durante su reproducción. La especie Pomacea paludosa es un molusco acuá� tico de respiración aérea que habita en humedales de agua dulce y se alimenta de algas y materia orgánica

223

en descomposición. Esta especie es casi la única fuente de alimento del gavilán caracolero y es parte esencial de la dieta de varias otras especies de aves y vertebrados acuáticos (Snyder & Snyder, 1969). Por su papel en la cadena trófica y su sensibilidad ante las condiciones hidrológicas, estos moluscos son in� dicadores de la salud de los sistemas de humedales. Se supone que el gavilán caracolero es especialmente sensible a los cambios en el ecosistema que puedan afectar a su presa principal (Darby et al., 2006, 2007). En la actualidad, las extensas modificaciones en los regímenes hídricos de numerosos humedales natura� les cubanos debido a la acción humana, junto con la extensa proliferación del pez gato (Claria gariepinnus), especie invasora introducida y voraz depredador omní� voro, pueden llegar a poner en peligro la supervivencia de las poblaciones de gavilán. La comprensión de los mecanismos que intervienen en la estabilidad de las poblaciones de gavilanes dentro del ecosistema es importante para el desarrollo apropiado de planes de manejo y conservación. Amparado bajo el programa de conservación de los Everglades, se elaboró el modelo matemático Everkite (Mooij et al., 2002), basado en individuos y espacialmente explícito, que simula la dinámica po� blacional en distintos escenarios hidrológicos, para lo cual se empleó la amplia base de datos ambientales y de seguimiento de las poblaciones que existe en este importante humedal. Mooij et al. (2007) y Gaines et al. (2008) introdujeron cambios para perfeccionar el modelo y en la actualidad se está trabajando en su vinculación con un modelo poblacional de las presas del gavilán (Darby et al., 2010). Estos mode� los han demostrado ser lo suficientemente realistas como para poder emplearse en la predicción de las tendencias poblacionales y de las zonas más apro� piadas para la reproducción en los Everglades; sin embargo, tienen poca aplicación en las condiciones de otras regiones para las que no existe la cobertura informativa suficiente o las condiciones son distintas. El presente trabajo tiene como objetivo elaborar y aplicar un modelo dinámico para evaluar las ne� cesidades energéticas y el consumo de biomasa en las colonias reproductivas del gavilán caracolero en humedales de Cuba. Este instrumento puede ayudar a comprender el impacto que esta especie tiene en el flujo de energía de su ecosistema y, en un futuro, evaluar los efectos que las alteraciones en el hábitat podrían tener en la cría. Material y métodos Para el análisis energético de la etapa de cría del gavilán caracolero, se confeccionó un modelo mate� mático que permitía estimar el consumo energético total, la cantidad de presas capturadas y el total de biomasa extraída por cada colonia reproductiva de esta especie. El modelo fue implementado en Stella v.9.13 (Isee Systems, 2006). Stella es un programa con una interfaz iconográfica que se basa en los diagramas de Forrester o de flujo para el desarrollo de sistemas dinámicos. La estructura de los modelos se basa en

224

cuatro elementos básicos (fig. 1): 1) depósitos, que son las variables de estado donde se acumulan los elementos que fluyen en el sistema (individuos o ener� gía en el caso de este estudio) y que pueden entrar o salir a distintas velocidades. Los depósitos pueden ser simples (la entrada y la salida es consecutiva en el tiempo) o de tipo transportadores ('conveyors'), que son aquellos depósitos en los que los elementos permanecen por un tiempo predeterminado antes de fluir hacia afuera; 2) flujos, que representan las va� riables de intercambio o las funciones que controlan el movimiento de los elementos entre los depósitos; 3) convertidores, que son las variables auxiliares em� pleadas en los cálculos de flujos; 4) conectores, que indican el flujo de información entre variables o flujos. Los modelos representados con este sistema constituyen una vía práctica para visualizar y comu� nicar la estructura y el funcionamiento de sistemas complejos. En Isee System (2006) puede encontrarse una descripción detallada del programa. El modelo creado constaba de 50 variables, en forma de 15 depósitos y 35 convertidores, además de 21 flujos. Por su alta complejidad, fue compartimen� tado en seis módulos básicos (submodelos) (fig. 2); tres de ellos permiten estimar el consumo energético de los componentes individuales (huevos, pichones y adultos), que se integran a nivel de la colonia a partir de las cantidades diarias, simuladas por otro de los submodelos, con el que se obtiene también la producción diaria de huevos y pichones. El modelo fue calibrado empleando los datos de cuatro colonias de gavilanes caracoleros del Refugio de Fauna El Venero, en el Gran Humedal del Norte de Ciego de Ávila, en Cuba, descritas por Fortes & Denis (2013a). En estas colonias se encontraron 32 nidos en total, en 27 de los cuales se midieron las dimensiones de los huevos y los pichones al nacer, y se calcularon el éxito de eclosión y el éxito reproductivo. El hábitat a nivel de paisaje también se describió en términos de distancias a los bordes de la laguna o a las zonas de potencial interés ecológico para la especie (Fortes, 2009), que se emplearon para estimar las distancias de vuelo. Submodelo 1. Dinámica de la colonia de reproducción Este submodelo recrea la dinámica de la colonia en cuanto a los adultos y los nidos existentes en cada etapa de la cría. Utiliza tres variables de entrada: la primera es el número de nidos al finalizar la re� producción, que es el estimador del tamaño de una colonia de aves más sencillo de obtener en el campo —suponiendo que los nidos fallidos no se destruyan durante la temporada de cría— y que se utiliza para estimar la cantidad de parejas que se reclutan. Las otras variables son la probabilidad de superviven� cia (PSD), que se calcula con el nido como unidad —suponiendo que un nido es exitoso si al menos un huevo o pichón sobrevive el periodo correspondiente: incubación o cría— y que, además, toma como unidad a cada elemento individual (huevo o pichón) para incluir las pérdidas intranidada, que también constituyen un gasto energético (Mayfield, 1975).

Denis & Rodríguez–Ochoa

El modelo produce una estimación diaria del nú� mero total de nidos en la colonia y de las cantidades desglosadas por estadio: en construcción, en puesta, en incubación y con pichones, así como la cantidad de adultos que participan en dichas tareas. Estruc� turalmente contiene cuatro depósitos con un flujo secuencial entre ellos, cada uno con el tiempo de retardo asociado a cada etapa del nido (fig. 3). Los depósitos de nidos con huevos y pichones cuentan, además, con flujos de salida laterales por mortalidad, determinados por la probabilidad de supervivencia diaria. La PSD es la función de probabilidad mientras que la supervivencia diaria es el valor fijo de indivi� duos que pasan a la siguiente fase del ciclo de la reproducción. Para el modelo se supuso que no había mortalidad durante la fase de construcción del nido y de la puesta, ya que son periodos relativamente cortos y no existe ninguna información previa sobre las tasas de abandono en estas fases. Para la entrada en la colonia, una vez establecida la cantidad de nidos, se supone reproducción asincró� nica, de forma tal que las parejas llegan a la colonia durante un periodo de 40 días, con un comportamiento relativo aproximadamente gaussiano, descrito por un polinomio de sexto grado (ecuación 1), obtenido por un ajuste no lineal a observaciones de campo: y = a + bx + cx^2 + dx^3

(1)

Los coeficientes fueron: a = –0,123522; b = 0,564943; c = –0,168113; d = 0,023699; e = –0,0012966; f = 2,992351e–05; g = –2,478534e–07. Aunque Fitch (1963) menciona que la puesta en una colonia de estos gavilanes generalmente dura dos semanas, la aparición simultánea de nidos con pichones grandes y otros en incubación sugiere que el intervalo podría ser mucho mayor. La etapa de construcción de los nidos puede durar de pocos días a casi dos semanas (7–14 días) y su duración se si� muló por tanto con una función aleatoria que tomaba valores en ese rango (Random [7; 14]). Estos valores son aproximaciones y pasan por alto la posibilidad de reusar sitios y nidos antiguos, lo que han observado numerosos autores (Parker, 1974; Evans, 1981; Glinski & Ohmart, 1983). Se han registrado tasas de reutiliza� ción de hasta el 50% de nidos en Illinois (Evans, 1981) o entre el 16% y el 35% en otras localidades (Parker, 1974). La reutilización implicaría una fase de construc� ción del nido más corta y un gasto energético menor. El promedio del tamaño de puesta (2,0) y su des� viación estándar (1,23), así como la probabilidad de supervivencia diaria de los nidos en etapa de huevo y en etapa de pichón se tomaron de los valores de campo (Fortes & Denis, 2013a) (100% de éxito a nivel de nido). El tamaño de puesta simulado para cada nido del modelo fue una estimación aleatoria a partir de una distribución normal con media y des� viación estándar iguales a los valores observados en la localidad de muestra. La duración de los intervalos de cada etapa de la reproducción fueron tomados de Sykes (1987b). La incubación, llevada a cabo por ambos padres, comienza con la puesta del primer huevo (Parker,

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

225

Convertidor

Conector

Depósito (simple)

Transportador (Depósito con retardo)

Flujo de salida

Flujo entre depósitos

Flujo de entrada

Conector Flujo de salida (Tipo "filtración")

Fig. 1. Tipos de elementos que intervienen en un modelo de flujo en el programa Stella, siguiendo un diagrama de Forrester. Fig. 1. Types of elements tht intervene in a typical Stella flow model, following Forrester´s diagram.

1974) y en las publicaciones científicas se afirma que dura 29–32 días (Sutton, 1939; Evans, 1981; Shaw, 1985). Como el intervalo de eclosión es de 1–2 días como mínimo, con un promedio de 3,8 días para 47 nidos (Parker, 1974), y la incubación no termina hasta el nacimiento del último huevo, se supuso que la duración total de dicho periodo era de 29 días más dos días por cada huevo puesto. Se tomó un valor conservador de 30 días para la duración del periodo de pichón, ya que en otras colonias se ha observado que los pichones han volado del nido entre los 30 y 35 días (Parker, 1974; Evans, 1981; Shaw, 1985), aunque si hay molestias pueden huir ya desde los 25 días.

Dinámica de la colonia de reproducción

Submodelo 2. Producción de la colonia Este submodelo pretende estimar la producción dia� ria y total, en cuanto a huevos y pichones, de una colonia con las características dinámicas modeladas en el anterior compartimiento de donde toma sus parámetros de entrada principales (la cantidad de nidos terminados de construir cada día y que pasan a la fase de puesta y el tamaño de puesta simulado) (fig. 4). Consta de dos flujos centrales que simulan el transcurso de los huevos y los pichones durante la incubación y crecimiento, y otros cuatro compar� timientos individuales para acumular las cantidades

C2 Producción de la colonia

Contenido energético depositado en huevos

Consumos totales de energía y biomasa a nivel de colonia C6

C4 Requerimientos energéticos diarios del pichón

Requerimientos energéticos diarios de cada adulto

Fig. 2. Módulos del modelo general empleado para estimar el consumo de presas por una colonia de Rostrhamus sociabilis (Aves, Falconiformes). Fig. 2. Modules of the general model used to estimate prey consumption by a colony of Rostrhamus sociabilis (Aves, Falconiformes).

Denis & Rodríguez–Ochoa

226

Núm. total de nidos en colonia/día

Núm. final de nidos

Pérdida de nidos con huevos Nidos en construcción

Reclutamiento

Cantidad de adultos anidando Núm. de adultos activos en colonia

Paso a puesta Puesta promedio Desviación estándar puesta

Nidos con pichones

Nidos en incubación

Nidos en puesta

Paso a incubación Tamaño de puesta simulado

PSD nidos con pichones

PSD nidos con huevos

Paso a eclosión

Pérdida de nidos con pichones Tiempo de vuelo de pichones

Salida de la colonia

Cantidad de individuos en incubación Cantidad de adultos con pichones

Fig. 3. Submodelo para simular la dinámica de una población reproductora en una colonia de Rostrhamus sociabilis (Aves, Falconiformes): PSD. Probabilidad de supervivencia diaria. Fig. 3. Sub–model to simulate the dynamics of a breeding population in a colony of Rostrhamus sociabilis (Aves, Falconiformes): PSD. Daily survival probability.

totales producidas y poder estimar las pérdidas de huevos y pichones durante el tiempo que dura cada etapa, estimadas por las PSD de huevos y pichones individuales (0,98 y 0,95 para huevos y pichones, respectivamente, tomados de datos de campo) y el éxito de eclosión (0,99). El uso de compartimientos secundarios fue necesario dado que el carácter continuo del flujo a través de los transportadores no conserva las cantidades totales que al finalizar el periodo tienden a cero ni permiten calcular con precisión el total de pérdidas.

Submodelo 4. Requerimientos energéticos diarios del pichón

Submodelo 3. Contenido energético depositado en los huevos

Se transformaron todos los valores energéticos a kilocalorías (1 cal = 4,187 J). El peso del adulto (a) y la constante de crecimiento (c) se consideran variables de entrada para alimentar la ecuación del crecimiento que se modeló según la ecuación generalizada de Richard (ecuación 3):

Este es un submodelo estático, conformado tan solo por siete convertidores, incluido para calcular el contenido energético de cada huevo a partir de sus dimensiones externas (fig. 5), que son las variables más fáciles de obtener en el campo, y la densidad calórica del contenido, que se asumió como el valor general ofrecido por Carey et al. (1980) de 1,24 ± 0,04 kcal/g (masa húmeda). Las dimensiones del huevo se toman de los datos de campo de las colonias de calibración (Fortes & Denis, 2013a). El volumen (cm3) se calculó con la fórmula de Hoyt (1979) y se utilizó para calcular su peso empleando la densidad media de los huevos de las aves, que fue de 1,16 g/cm3 (Carey et al., 1980). El sentido de incluir este compartimiento estático es incluir la posibilidad de manipular las dimensiones de los huevos, que es una variable con marcadas diferencias geográficas y que puede ser empleada con propósitos de bioindicación.

Este submodelo se incluye para estimar los reque� rimientos energéticos de cada pichón durante todo su crecimiento (fig. 6), empleando su peso diario (W) y la ecuación de Nagy (1987) para calcular su tasa metabólica de campo (FMR en su sigla en inglés), expresada en kj/ave * día: FMR = 4,797*W 0,749

y = a / (1 + exp (b – cx)^(1/d))

(2)

(3)

Los valores de estas variables de crecimiento se obtuvieron a partir de una regresión no lineal y de datos de pesos de los pichones tomados en el campo con el programa CurveExpert v1.3. Los valores de los coeficientes obtenidos fueron: a = 460,348; b = 7,656; c = 0,412 y d = 2,462. La masa de los pichones al nacer se ha estimado entre 13 g y 21 g en las publicaciones científicas (por ejemplo, Beissinger, 1988) y el modelo de crecimiento empleado la sitúa en 20 g. Esta ecua� ción se adiciona al modelo en un flujo independiente para generar los valores diarios de masa de un pichón, que se emplean en el cálculo de la tasa metabólica de campo. Se incluye una variable de parada solo para

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

227

Paso a puesta

Tasa de puestas

Huevos totales Tamaño de puesta simulada

Huevos perdidos/día

Puestas Mortalidad de huevos

PSD de huevos

Huevos

Huevos perdidos

Eclosiones reales

Mortalidad de huevos

Huevos a eclosión Paso a crecimiento Pichones en la colonia

Huevos a eclosión

Pichones que abandonan la colonia

Éxito de eclosión

Eclosiones reales

Huevos perdidos

Pichones nacidos

PSD de pichones

Pichones perdidos

Fig. 4. Submodelo para simular la producción de huevos y pichones en una colonia de Rostrhamus sociabilis: PSD. Probabilidad de supervivencia diaria. Fig. 4. Sub–model to simulate egg and chick production in a colony of Rostrhamus sociabilis: PSD. Daily survival probability.

impedir que esta ecuación se calcule más tiempo del que dura el crecimiento del pichón. Este submodelo es dinámico, pero transcurre en una escala temporal asincrónica al resto del modelo, ya que se desarrolla y finaliza antes del momento en que aparecen los pichones en la colonia, y su resul� tado se utiliza para los cálculos realizados a partir de estos. Dada la limitación de Stella para modelar procesos con distintas tasas temporales, este paso produce un sesgo por sobreestimación debido al he� cho de no tener en cuenta el momento del crecimiento en que se puede producir la muerte de los pichones ni la energía consumida por los pichones muertos, y da tan solo el consumo total para los supervivientes. Submodelo 5. Requerimientos energéticos diarios del adulto Este submodelo, empleado para estimar los niveles de consumo de cada adulto, es estático, es decir, que no contiene flujos, debido a que los requerimientos energéticos son estándar y no dependen del tiempo. Se incluye por la necesidad de explicitar los paráme� tros de los cuales dependen estos requerimientos, que se pueden modificar más adelante para simular distintas situaciones o colonias. Se basa en el uso de la ecuación de Nagy (1987) para calcular la tasa

metabólica de campo que incluye los gastos de mantenimiento de los adultos, como la mayoría de las actividades que realizan en condiciones naturales normales (movimientos, alertas o alimentación). En este submodelo aparecen dos variantes alternas, una para los adultos en las etapas de anidamiento e incubación (fig. 7A), en la cual los vuelos que se realizan son únicamente de construcción del nido y de alimentación, y otra para los adultos en etapa de cuidado de los pichones donde, además, se adicionan los vuelos que deben realizar para traer el alimento a los pichones (fig. 7B). La cantidad diaria de vuelos de las parejas repro� ductivas es una variable compleja y de alta variabilidad. Ante la ausencia de estimaciones más precisas, de datos de campo o de criterios sobre su distribución de frecuencias, se supone de manera conservadora un valor estándar de seis vuelos diarios a lo largo de todo el periodo para el mantenimiento de los adultos. Este valor es un promedio aproximado de los vuelos con fines de forrajeo en zonas alejadas de la colonia. Se despreciaron los vuelos de búsqueda de mate� riales para la construcción de los nidos, ya que esta generalmente es lenta —se adicionan pocas ramillas cada 1–2 h— y suele producirse en la mañana antes del forrajeo matutino (Sutton, 1939; Evans, 1981), por lo que no se cree que implique un gasto adicional

Denis & Rodríguez–Ochoa

228

Diámetro menor promedio del huevo

DS Diámetro mayor del huevo

Densidad calórica del huevo

DS Diámetro mayor promedio del huevo DS Diámetro mayor del huevo

Diámetro menor del huevo Volumen del huevo

Diámetro mayor del huevo Densidad del huevo

Contenido de energía del huevo

Peso del huevo

Fig. 5. Submodelo estático para estimar el contenido energético de los huevos de Rostrhamus sociabilis: DS. Desviación estándar. Fig. 5. Static submodel to estimate the energy content in eggs of Rostrhamus sociabilis: DS. Standard deviation.

significativo, además de que los materiales se suelen buscar en zonas aledañas de la colonia, a distancias mucho menores que las recorridas diariamente hasta las zonas de forrajeo. Durante la incubación los vuelos son más frecuentes ya que los padres se pueden turnar cada 1½ h a 2 h. El gasto por la propia actividad de incubación se despreció, por tener valores muy pe� queños en relación con el resto de los requerimientos energéticos en estas aves de gran tamaño y que no desarrollan parches de incubación, además de que las condiciones térmicas del ambiente no implican la producción adicional de calor metabólico. Sin embargo, la alimentación de los pichones impone una mayor cantidad de vuelos por lo que se hace un cálculo distinto de gastos de los adultos, adicionando cinco vuelos diarios más durante esta etapa. Se ha observado que la alimentación de los pichones se sitúa entre tres veces por hora, cuando son más pequeños, y de 8 a 13 veces al día, cuando son mayores. El valor total de vuelo empleado en el modelo para esta etapa es semejante a lo observado en algunas colonias (Sykes, 1987c), pero en un futuro será necesario hacer cálculos más exactos. La distancia de vuelo es una variable que depende de las características geográficas de la localidad y del nivel hidrológico. A partir de una distancia media a las zonas de alimentación, que se implementa como varia� ble de entrada al modelo, se supone una distribución normal (más parsimoniosa y con cierta base lógica ante la ausencia de datos o referencias específicas en las publicaciones científicas) alrededor de esta distancia para generar los valores individuales. Como dato de calibración se empleó una distancia media de 2 km, que es la distancia hasta los bordes del sistema de lagunas de El Venero, donde estaba ubicada la colonia cuyos datos se emplearon para la calibración del modelo (Fortes, 2009). Esta es la misma distancia medida por Sykes et al. (1995).

El costo energético del vuelo por unidad de dis� tancia se calculó en función del peso del ave con la ecuación alométrica de Kendeigh et al. (1977) (ecuación 4): ML= 0,0252 * W0,47 (kcal/km)

(4)

Para ello, se supuso que el peso medio de los adultos en la población, en ausencia de datos locales, se situaba en 420 g (Burton, 1991). El re� querimiento energético diario fue estimado mediante la suma de la tasa metabólica de campo más los gastos en vuelos, calculados a partir de la distancia total volada (producto del número de vuelos por su distancia media). Los requerimientos energéticos de los pichones influyen en el gasto de los adul� tos, debido al aumento del número de vuelos para garantizar su alimentación. Submodelo 6. Consumo total de energía y de biomasa a nivel de colonia El último submodelo integra el consumo de energía en cada fase y lo transforma en biomasa y número de presas (fig. 8). Todas las variables de entrada proceden de los submodelos anteriores excepto las tres relacionadas con las pomáceas (peso medio, densidad de energía y tasa de asimilación). Las variables finales son la energía total consumida por la colonia y su expresión en biomasa y número de individuos de presas. Para ello, se integran el consumo total de los individuos adultos según la cantidad de los mismos en la colonia, la energía depositada en los huevos y la energía requerida por los pichones para completar su crecimiento. A esta energía se le resta la pérdida por mortalidad de los pichones y por la pérdida de huevos. Teniendo en cuenta el requerimiento energé�

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

Peso corporal

Consumo de energía del pichón

Energía total consumida por pichón

229

Requerimiento energético diario Tasa metabólica de campo

Tiempo de vuelo de pichones Tasa metabólica de campo de pichones Consumo de energía percápita por pichón

Fig. 6. Submodelo para simular del crecimiento de un pichón de Rostrhamus sociabilis. Fig. 6. Submodel to simulate the physical growth in a chick of Rostrhamus sociabilis.

tico total, se estima la biomasa de presas necesaria para satisfacerlo a partir del contenido calórico del tejido de las pomáceas y su peso corporal, que fue calculado mediante las ecuaciones de regresión ob� tenidas por Sykes (1987a) para Pomacea paludosa, a partir de las dimensiones de las conchas, que son las variables más fáciles de obtener (ecuaciones 5 y 6): Peso total = (0,6769 * long.concha – 20,3448) / 0,48 (5) Contenido calórico por individuo = = (0,6769 * long. concha – 20,3448) * 0,145 * 4,6 (6) (para ambas ecuaciones, este autor reporta R2 = 0,75, p < 0,001) En esta segunda ecuación se asume un con� tenido calórico de 4,6 ± 0,18 kcal/g de tejido del molusco, aunque Beissinger (1984) la sitúa en 4,52 ± 0,25 kcal/g. La longitud media de las con� chas consumidas por los gavilanes en la colonia del estudio fue de 39,2 ± 0,6 mm, calculada por Fortes & Denis (2013b) en la colonia del estudio a partir de 144 conchas depositadas en la base de los nidos. Se tomó una tasa de asimilación de 0,99, según lo reportado por Beissinger (1983). A este submodelo se añaden varios convertidores para la estimación de algunas variables intermedias y finales de interés, como son la masa y el número total de caracoles consumidos por adultos y por pi� chones (que se calculan diariamente) o las propias energía, número de presas y biomasa total de presas, que se calculan diariamente. A pesar de ello, solo revisten interés los valores finales que se llegan a obtener una vez se ha terminado de acumular toda la energía requerida y se han restado las pérdidas. Estas variables sirven para hacer comparaciones con resultados u observaciones que aparecen de manera dispersa en las publicaciones científicas que emplean dichas variables.

Núm. de vuelos diarios

Peso del adulto

Costo de vuelo

Distancia total de vuelo Núm. de vuelos diarios para alimentar pichones Distancia de vuelo por individuo

Distancia a áreas de forrajeo

Fig. 7. Submodelos del consumo energético diario de un adulto de Rostrhamus sociabilis. Durante la etapa de cuidado de los pichones la variable "Número de vuelos diarios para alimen� tar pichones" toma un valor diferente de 0, ya que se necesita una mayor cantidad de vuelos. Fig. 7. Submodel of daily energy consumption of an adult Rostrhamus sociabilis. During the stage of chick care more flights are needed and then the variable 'Número de vuelos diarios para alimentar pichones' takes a value different from zero.

Análisis de sensibilidad del modelo Una vez confeccionado y calibrado el modelo, se procedió a analizar su sensibilidad, que permite determinar qué tanto varía el resultado del mismo ante cambios específicos en sus parámetros de entrada, lo que permite detectar posibles factores críticos en el sistema, variables importantes o zo� nas de amplificaciones de efectos. Este análisis se realizó en siete variables de importancia biológica, que pueden determinar diferencias entre colonias o responder a afectaciones sobre ellas. Estas fueron: el peso adulto, la PSD de cada elemento (huevos, pichones, nidos con huevos y nidos con pichones), la distancia de vuelo hasta las zonas de alimentación, el tamaño de las pomáceas, el tamaño de puesta, las dimensiones de los huevos y la tasa de crecimiento de los pichones. Para este análisis se realizaron 10 simulaciones en situaciones hipotéticas en las que los valores de estas variables cambiaban de forma secuencial entre su valor mínimo y máximo (con un 10% de cambio en cada situación) y se mantuvieron los mismos parámetros del resto del modelo (tabla 1). Los valores mínimos y máximos se tomaron de trabajos previos realizados en la colonia empleada para la calibración del modelo (Fortes & Denis, 2013a, 2013b) y de las publicaciones cien� tíficas (Sykes et al., 1995). La variable de respuesta que se evaluó fue el cambio en las cantidades estimadas de presas consumidas por una colonia de 50 individuos du�

Denis & Rodríguez–Ochoa

230

Cantidad de adultos anidando

Cantidad de individuos en incubación

Tasa de puestas

Contenido de energía del huevo

Tasa de asimilación

Energía por huevos

Requerimiento energético diario

Densidad energética en Pomacea

Longitud de concha de Pomacea

Energía diaria acumulada en huevos

Energía por anidación e incubación

Largo medio de concha de Pomacea consumida Peso de Pomacea DS del largo de la concha

Energía diaria en colonia por adultos Caracoles diarios Consumo de energía consumidos por adultos diaria acumulada en adultos

Cantidad de adultos con pichones

Masa de caracoles consumida por individuos adultos Masa diaria por adulto

Energía diaria Núm. total de caracoles cuidado de pichones consumidos por adultos

Requerimiento energético adulto con pichones Pichones totales

Núm. de adultos Núm. de caracoles activos en la consumidos por pichones colonia

Consumo de energía total por pichones Energía total Presas totales final final

Pichones Pichones nacidos perdidos

Presas diarias por adulto

Biomasa total final

Consumo de energía pichón per cápita

Fig. 8. Submodelo para evaluar el consumo total de energía y de biomasa y el número total de presas por colonia de Rostrhamus sociabilis: DS. Desviación estándar. Fig. 8. Submodel to evaluate total consumption in energy, biomass and total number of prey by a colony of Rostrhamus sociabilis: DS. Standard deviation.

Tabla 1. Parámetros empleados para el análisis de sensibilidad del modelo general utilizado para estimar el consumo de presas en una colonia de Rhostramus sociabilis: PSD. Probabilidad de supervivencia diaria; (1) El peso adulto varió entre 350 g y 570 g que son los extremos reportados por Sykes et al. (1995) para ambos sexos; (2) Valores obtenidos con las dimensiones extremas registradas por Fortes & Denis (2013a) en cuatro colonias cubanas; (3) Mínimo y máximo registrados por Fortes & Denis (2013b) en la colonia empleada para calibrar el modelo. Table 1. Parameters used for the sensitivity analysis of the general model used to estimate prey consumption by a colony of Rhostramus sociabilis: PSD. Daily survival probability; (1) Adult weight varied between 350 g and 570 g, which are the extremes reported by Sykes et al. (1995) for both sexes; (2) Values obtained with the extreme dimensions recorded by Fortes & Denis (2013a) in four Cuban colonies; (3) Minimum and maximum recorded by Fortes & Denis (2013b) in the colony used to calibrate the model. Variable Peso adulto

(1)

Valor mínimo

Valor máximo

350

570

100

0,5

0,35

27,4

31,8

0,44

1,5

0.3

0,371

0,453

0,0082

PSD Distancia media de vuelo (km) Volumen de los huevos (cm ) 3

(2)

Longitud de la concha de las pomáceas (mm) Tamaño de puesta (huevos/nido) Tasa de crecimiento

(3)

10% de cambio

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

100 Núm. de individuos

Nidos con pichones Nidos en puesta Nidos totales

Reclutamiento de nidos Nidos en incubación Nidos en construcción

120

80 60 40 20 0

231

100

Días

Fig. 9. Dinámica simulada de una colonia de Rostrhamus sociabilis de 100 nidos, obtenida a partir del modelo matemático (Submodelo 1) (promedio de 10 simulaciones). Fig. 9. Simulated dynamics of a Rostrhamus sociabilis colony with 100 nests, as estimated from the mathematical model (Submodel 1) (average of 10 simulations).

rante 115 días por cada unidad de cambio de las variables de entrada. Como el modelo contiene variables aleatorias, para cada análisis de sensi� bilidad se tomó la media de los valores finales de la variable de respuesta en 10 simulaciones para cada valor de variable independiente (para un total de 700 simulaciones).

Resultados El modelo se aplicó a una simulación con una colonia de 100 nidos y la dinámica resultante se muestra en la figura 9. La cantidad máxima de nidos se alcanza en el día 33 y comienza a disminuir en el día 78. Las puestas comienzan el día 12 y terminan el día 48 y

180

Huevos Pichones en colonia Pichones que han volado Nidos

Núm. de individuos

160 140 120 100 80 60 40 20

100

Días

Fig. 10. Dinámica simulada de la cantidad de nidos y de la producción de huevos y pichones en una colonia de 100 parejas de Rostrhamus sociabilis. Fig. 10. Simulated dynamics of the number of nests, and egg and nestling production in a colony of 100 pairs of Rostrhamus sociabilis.

Denis & Rodríguez–Ochoa

232

Tabla 2. Estimación del peso medio y del contenido calórico de las pomáceas, así como del consumo diario de las mismas por adultos de Rostrhamus sociabilis. Table 2. Estimated mean weight and caloric content of snails, and their daily consumption by adult Rostrhamus sociabilis. Variable

Promedio

Mínimo

Máximo

12,89

12,11

13,50

0,27

2,08

4,13

3,88

4,32

0,09

2,08

111,87

110,32

113,00

0,47

0,42

por adulto con pichones (kcal)

116,21

113,11

118,47

0,94

0,80

Presas diarias consumidas por adulto

27,70

8,26

29,89

2,09

7,56

Peso medio de las pomáceas (g) Cantidad de energía estimada por individuo de pomácea (kcal) Requerimiento energético diario por adulto en puesta o incubación (kcal) Requerimiento energético diario

la incubación del primer nido empieza a los 15 días. Los primeros pichones aparecen en la colonia en el día 47, alcanzan su mayor número a los 78 días y a partir de los días 75 y 79 comienzan a producirse las primeras salidas de volantones. Entre los días 107 y 111, abandonan la colonia los últimos pichones. En una colonia de estas características se estima una producción de entre 149 y 172 huevos (media 158 ± 7,1) (fig. 10) de los cuales, con una probabili� dad de supervivencia diaria de 0,98, se perderían 6, lo que representaría un éxito de eclosión del 0,99, equivalente a entre 106 y 125 pichones. Con una PSD de 0,95 en la etapa de pichón, se estiman pérdidas de alrededor de seis pichones. La distancia total de vuelo estimada según los parámetros del modelo estuvo entre 1,2 y 19,9 km diarios (promedio de 10,0 ± 3,5 km) por adulto en puesta e incubación, valor que se duplicaba en el periodo de alimentación de los pichones. Con un costo energético de vuelo estimado en 0,44 kcal/km, el gasto total en esta actividad ascendía a valores entre 0,519 y 17,525 kcal/día. El consumo energético diario por adulto, basado en la tasa metabólica de campo y en las distan� cias estimadas de vuelo se sitúa entre 110,32 y 118,47 kcal, en función de la etapa del nido (tabla 2). Estos requerimientos mínimos pueden satisfacerse con el consumo de alrededor de 28 caracoles diarios, suponiendo que cada uno aporta 4,13 ± 0,09 kcal. Teniendo en cuenta la variabilidad de la talla de las presas, este valor tiene un coeficiente de variación del 7,6%. El promedio del contenido de energía de los hue� vos fue de 42,05 kcal y el consumo por los pichones aumentó de forma sigmoidea, conjuntamente con la variación del peso corporal (fig. 11), hasta llegar a un total acumulado de 1.923,5 kcal, equivalente a un consumo de 8.136 ± 362 caracoles de media.

Entre los días 49 y 76 desde el inicio de la colonia, esta mantiene la máxima cantidad de adultos activos, que consumen per cápita una media diaria de 72,4 ± 1,0 kg de biomasa de caracoles, lo que equivale a 887 ± 21 caracoles. Cada adulto consume alrededor de 2.991 presas durante los 108 días de actividad en la colonia, lo cual representa un total de 392.589 ca� racoles consumidos por los individuos adultos de una colonia de 100 nidos. Los pichones producidos en esta colonia consumen adicionalmente otras 51.049 pomáceas. Como balance total, una colonia de gavilanes de estas características requiere para su mantenimiento una energía total de 1.893.103 kcal (fig. 12), que se extrae de 5.933 ± 59 kg de biomasa de caracoles, equivalente a entre 419 y 552 mil po� máceas consumidas en tres meses y medio. Análisis de sensibilidad El análisis de los efectos de la variación de cada parámetro del modelo en el consumo final total dio como resultado que las variables más importantes fueron las relacionadas con las probabilidades de supervivencia, el peso adulto y el tamaño de puesta (fig. 13). Las de menor impacto fueron la velocidad de crecimiento de los pichones, el volumen del huevo y la distancia media de vuelo. En la mayoría de los casos, estos efectos en el consumo no se relacionaron con valores específicos del intervalo de cambio de los parámetros, sino que el efecto del cambio fue constante a lo largo del rango de valores de los parámetros (fig. 14). A pesar de ello, se detecta una ligera tendencia a que las magnitudes del efecto aumenten hacia los valores máximos de las variables, lo cual es muy notable en el caso de la PSD de nidos con huevos cuyo mayor cambio en el rango de variación del consumo se manifiesta solo cuando este varía por encima del 90%.

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Consumo de energía (Kcal/día)

140

120 100 80 60

Adultos con pichones Adultos en puesta e incubación Pichón (por día de edad)

40 20 0

Días

Fig. 11. Requerimientos energéticos diarios en adultos y pichones de Rostrhamus sociabilis durante su crecimiento. Fig. 11. Daily energy requirements in Rostrhamus sociabilis adults and chicks during growth.

Discusión Existen en los estudios publicados varias estimaciones del consumo energético diario de los gavilanes adultos. Los datos obtenidos en el trabajo actual están dentro de este rango. Beissinger (1983) lo sitúa en 104 kcal/indiv, pero posteriormente evalúa las diferencias entre sexos y detecta solo ligeras diferencias: 134,8 (hembras) y 134 (machos) (Beissinger & Snyder, 1987). Beissin� ger & Snyder (1987) mencionan un rango entre 110 y 173 kcal diarias y Cattau et al. (2010) lo restringen al rango entre 119 y 167 kcal. El valor de las presas consumidas diariamente por los adultos de esta especie calculado por el modelo presentado puede considerarse conservador, a pesar de que se encuentra dentro del rango establecido en las publicaciones científicas. Sykes (1987a) es� timó el consumo diario de caracoles en 20–40 por individuo adulto, mientras que Darby et al. (2010) lo situaron en 42 presas diarias. Sin embargo, es muy importante tener en cuenta que estas estimaciones dependen directamente del peso corporal de los adultos y, precisamente, la variación geográfica de este carácter en la especie sirvió de base para la descripción de tres subespecies (Amadon, 1975; Baird et al., 1874, Friedmann, 1950). El menor peso corporal es el descrito para R. s. sociabilis Ridgway (1874), que es la subespecie descrita en Cuba, además de presentarse en La Florida y Honduras. El mayor peso es el descrito para R. s. major (Nelson & Goldman, 1933), en México, Guatemala y Belice. Esta clasificación ha sido cuestionada (Brown & Amadon, 1976; Beissinger, 1988) y muchas de las estimaciones del consumo pueden estar influidas por estas diferencias geográficas que pueden explicar las

diferencias entre trabajos. También pueden influir el tamaño de los caracoles, la confusión entre algunas de sus especies (por ejemplo, P. paludosa, P. insularum y P. canaliculata) y las diferencias entre ellas en cuanto a talla y contenido calórico. El valor del consumo total por cada pichón durante su crecimiento es superior a lo que algunos autores han estimado mediante observaciones directas de las presas traídas por los padres. En tres nidos de Arizona Glinski & Ohmart (1983) se registraron 2.636 presas llevadas al nido por ambos progenitores, aunque en un nido en Nuevo México Botelho et al. (1993) se cuantificaron 7.492 presas. Estos valores por supuesto son muy variables geográficamente y pueden estar afectados por numerosos factores ambientales. Como todo modelo, el presentado en este trabajo representa una simplificación de la complejidad de los factores que determinan la dinámica y el resultado de los procesos reproductivos en las aves. A pesar de tener en cuenta los factores que se considera tienen mayor impacto, no se incluyeron algunas peculiaridades de la reproducción de esta especie. Por ejemplo, en este modelo no se tiene en cuenta que los gavilanes caracoleros forman parejas de tipo monógama secuencial y que en el 78% de los nidos, uno de los progenitores deserta cuando los pichones ya tienen entre 15 y 53 días de edad (Beissinger & Snyder, 1987). Generalmente, el que se queda logra cuidar exitosamente a los hijos el tiempo restante y el desertor puede intentar reproducirse nuevamente en el periodo. Asimismo, a pesar de que lo habitual es que se produzca una única puesta al año, los gavilanes pueden reanidar si pierden el nido con un huevo (Bent, 1937; Cranson, 1975; Evans, 1981). En presencia de

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Adultos anidando

250

Adultos incubando Adultos con pichones

Núm. de individuos

200 150 100 50 0

250

100

Días 2,0

1.893.103 kcal 1,8 1,6 1,4 1,2

150

1,0 0,8

100

0,6 0,4

0,2

100

Consumo general de energía (106 Kcal)

Energía movilizada por adultos Consumo biomasa diaria por adultos Adultos activos

200 Núm. de individuos

0,0 120 Días

Fig. 12. Número diario de individuos adultos presentes en la colonia durante cada fase de la reproduc� ción (A) y en total (B) y cantidad de biomasa y energía que se consumen en una colonia reproductiva de 100 nidos de Rostrhamus sociabilis. Fig. 12. Daily number of adult individuals according to breeding stage (A) and in total (B) and amount of biomass and energy consumed in a breeding colony of 100 nests of Rostrhamus sociabilis.

molestias fuertes que produzcan el abandono, pueden continuar la puesta en el mismo nido o en otro. El diseño empleado en el submodelo de productividad de la colonia puede tender a subestimar las pérdidas de huevos o pichones y en las variantes de modelos que requieran una mayor precisión en estos aspectos, se debe considerar el desglose del periodo de crecimiento en compartimientos diarios, con alguna solución para el desfase temporal entre ellos y la variabilidad de su duración. Estas otras variantes permitirían simular de una forma más semejante a la realidad el proceso de pérdidas diarias, lo que aumentaría la exactitud de los resultados finales.

Las propias ecuaciones bioenergéticas que son la base del modelo representan, en sí mismas, aproxi� maciones con sus sesgos asociados. Estas, a pesar de su amplio uso, tienen como desventaja que fueron obtenidas por medio de mediciones de consumo de oxígeno por actividad, principalmente en aves en cautiverio y, por tanto, no representan exactamente los requerimientos energéticos de las aves en libertad, además de que son estimaciones generalizadoras de un amplio número de especies. Esto no impide que, en ausencia de otras fuentes más exactas, se empleen para tener una idea aproximada del flujo de energía en poblaciones y ecosistemas.

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Variables Constante de crecimiento (K) Distancia de vuelo (km) Volumen del huevo (cm3) PSD pichones Tamaño de puesta PSD huevos PSD nido con pichones Peso adulto PSD nido con huevos

100

110

120

Rango de variación del consumo de presas (*10 ) 6

Fig. 13. Influencia media de la variación de cada parámetro del modelo en el resultado estimado del consumo de la colonia de Rostrhamus sociabilis: PSD. Probabilidad de supervivencia diaria. Fig. 13. Mean impact of the variation of each model parameter on the estimated result of consumption of the colony of Rostrhamus sociabilis: PSD. Daily survival probability.

Rango de variación del consumo (+103 presas)

Las ecuaciones de crecimiento empleadas son tan solo aproximadas, a partir de un grupo limitado de datos, ya que no existen estudios detallados de este proceso. El crecimiento de los pichones sigue un com� portamiento sigmoideo, aparentemente logístico, pero no se ha descrito su dinámica exacta. La aproximación

300

empleada, sin embargo, da resultados coherentes con algunos datos específicos registrados en estudios publicados. Sin embargo, Robinson (1957) sugiere que se consideren dos fases distintas de crecimiento, ya que en sus observaciones encontró una ganancia diaria de peso en nidos con un solo pichón de entre

Peso del ave adulta

Tamaño de puesta

PSD nidos con huevos

PSD nidos con pichones

PSD huevos

250 200 150 100 0

100

Intérvalo de variación de la variable independiente (%) Fig. 14. Variación en la estimación del consumo de presas en la colonia de Rostrhamus sociabilis debida a la variación de los principales parámetros del modelo: PSD. Probabilidad de supervivencia diaria. Fig. 14. Variance in estimated prey consumption in a Rostrhamus sociabilis colony in relation to the variation of the main model parameters: PSD. Daily survival probability.

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4,5 g en el segundo día de edad hasta 7,5 g entre los días 10 y 13, cuando aparecen los primeros cañones de las plumas primarias y el peso alcanza entre 75 y 120 g (Shaw, 1985), pero luego, el crecimiento dis� minuye lentamente hasta alcanzar el tamaño adulto entre los días 25 y 30. Asimismo, puede considerarse la existencia de una ligera asimetría entre los pichones, ya que los más pequeños crecen más lentamente, a razón de 5,0 g diarios. Las conductas de los pichones también tienen una variación gradual que puede tener implicaciones energéticas. Hasta los 7–10 días los pichones son tranquilos y débiles y no se muestran agresivos, pero después la actividad y las vocalizaciones en el nido aumentan rápidamente, hasta el día 20. A partir de los 25 días los pichones salen del nido con frecuencia (Evans, 1981). Otro aspecto que puede influir en las estimaciones energéticas es que los individuos de esta especie ostentan dos tipos de forrajeo fundamentales: uno de búsqueda durante el vuelo, que es lo más frecuente, y otro posados para vigilar un área de unos 12,2 m de diámetro a su alrededor, capturando las presas y volviendo a devorarlas donde estuvieran posados. Las tasas de captura registradas varían entre 1,7 y 3,4 caracoles por hora (Sykes, 1987a). En el modelo se supone que hay un único tipo de vuelo debido a la complejidad y la falta de información previa para incluir ambas variantes. De forma general, la actividad de vuelo modelada para las condiciones impuestas conllevaba un gasto energético de hasta 17,5 kcal diarias. Beissinger (1983), empleando las ecuaciones energéticas de Koplin et al. (1980), estimó en Guyana un gasto diario en vuelo de 26,6 kcal. Estos resultados son difícilmente comparables ya que dependen de muchos factores locales. En el lago Okeechobee, el rango de distancia de vuelo alrededor de las colonias para forrajear se sitúa entre 0 y 6 km, pero varía entre años en función del nivel de agua y la densidad de presas (Beissinger & Snyder, 2002), aunque generalmente es menor de 2 km. La distancia extrema directamente registrada entre un sitio de dormir y un área de forrajeo fue calculada por Rumbold & Mihalik (1994) en 18,5 km. Además de la distancia, la propia densidad de presas puede determinar los gastos del vuelo. Cuando la densidad es alta, los gavilanes vuelan alrededor de 52 minutos diarios para alimentarse, con 75 segun� dos entre capturas, pero esto puede incrementarse hasta 350 min (500 segundos entre capturas) en bajas densidades, lo que implica que el gasto puede aumentar hasta 119 kcal diarias. Por ello, esta variable es fundamental para estimar el consumo energético y constituye una limitación fundamental, como se des� cribe más adelante, que debería incluirse en un futuro en el modelo cuando se logre obtener información básica que permita estimar de manera cuantitativa la relación entre el esfuerzo de forrajeo dado por las distancias recorridas en vuelo y la densidad de presas, que actualmente no existe en los estudios publicados. Otro aspecto que influye de forma notable en las tasas de consumo de esta especie es el tamaño de las presas que, en el caso de las pomáceas, es muy

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variable entre localidades. Esto, sin embargo, es atemperado por el patrón de selección de la especie, ya que más del 98% de las conchas presentes en los restos de los comederos de los gavilanes tiene una longitud de entre 30 y 60 mm. El peso medio de los moluscos ingeridos por esta especie, según Sykes (1987a) en La Florida fue de 5,72 g, un valor muy inferior al tamaño estimado por el modelo actual. Esta variabilidad es una de las razones por las cuales en el Informe del Proyecto Pomácea (2013) se sugiere que la densidad de biomasa (g/m2) es un estimador más útil para evaluar la disponibilidad de alimento que la propia densidad de individuos, aunque debe centrarse en el rango de tallas consumido y puede calcularse con más precisión mediante ecuaciones de regresión. La validación de este tipo de modelo ecosistémico es técnicamente imposible porque no existen la tec� nología ni los métodos para evaluar en condiciones reales todas las variables incorporadas. Por ello, solo se pueden desarrollar otros procedimientos recomen� dados como una aproximación para evaluar su validez. En primer lugar, el análisis dimensional del modelo demostró la coherencia entre unidades a lo largo de todas las ecuaciones, lo cual es un primer paso para evaluar la calidad del mismo. Al hacer la comprobación de las condiciones extremas, se detectaron limitaciones en la ecuación de estimación del peso de las pomáceas a partir de las dimensiones externas de los caracoles, debido a que su comportamiento lineal la hace ineficiente en rangos de datos de entrada extremos. Sin embargo, esto no afecta a los resultados del modelo, que se restringieron a los intervalos de talla considerados en la ecuación y que coinciden con los de las pomáceas que los gavilanes pueden capturar con eficiencia te� niendo en cuenta las características biofísicas de su pico. El consumo de las tallas extremas representa un fuerte gasto energético, por lo tanto, estas no se consumen o se consumen solo excepcionalmente y en el tiempo presupuesto de manipulación de la presa (Darby et al., 2007). La capacidad de recrear datos observados es uno de los indicadores más intuitivos de la validez de un modelo. En ausencia de datos locales, la comparación de los resultados se realizó con las estimaciones exis� tentes en los estudios publicados. Las estimaciones de requerimientos energéticos y de consumos por el modelo estuvieron en todos los casos en los rangos observados en otras localidades y las diferencias son perfectamente explicables por variables poblacionales o ambientales locales. La adecuación de un modelo a su finalidad es tal vez la propiedad más importante que debe valorarse para su evaluación (sin olvidar su fundamentación lógica). El modelo desarrollado fue capaz de predecir las principales variables relacionadas con la ecología energética del proceso reproductivo del gavilán, lo que permitió simular distintas situaciones de éxito reproductivo. Los resultados intermedios obtenidos fueron coherentes con algunas de las observaciones reportadas en publicaciones científicas. El modelo permite tener una idea aproximada de la magnitud del impacto que tiene la reproducción de esta especie en

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el flujo de biomasa y energía de su ecosistema. Su comportamiento permite establecer como variables más importantes la probabilidad diaria de supervi� vencia de los nidos, los huevos y los pichones, que deben ser el principal objetivo de las medidas de manejo para conservar la especie. La limitación principal del modelo se debe a que no incluye explícitamente el efecto de la disponibilidad de presas, que depende de otras variables como la densidad de la población, la densidad de vegetación que cubre la superficie y la profundidad de los caracoles bajo el agua, que depende a su vez de la temperatura del agua y de su oxigenación (McClary, 1964). El nivel del agua también tiene un papel muy importante en la supervivencia y reproducción de las pomáceas. Estos caracoles ponen sus grupos de huevos en los tallos de las plantas alrededor de 20 cm por encima del agua entre marzo y mayo. Una subida brusca del nivel de agua ahoga los huevos, mientras que una disminución por debajo de 10 cm en este periodo interrumpe la producción de huevos y causa una elevada mortalidad entre los recién eclosionados (Hanning, 1978; Darby et al., 2002). Cualquiera de estos cambios amenazaría también a la supervivencia de las poblaciones de gavilanes caracoleros, por lo que se está trabajando en la incorporación de los mismos al modelo, lo que en el futuro permitirá simular acciones de manejo de los humedales, como variaciones hidrológicas o el efecto de otros impactos antropogénicos que actúen a través de las poblaciones de presas. En la actualidad, la política del país en materia de gestión del agua ha conllevado extensas modi� ficaciones en los regímenes hídricos de numerosos humedales naturales. Hay observaciones locales en Cuba que sugieren que la manipulación artificial de los niveles de agua por el Ministerio de Recursos Hidráulicos puede haber afectado a la reproducción en colonias de gavilanes caracoleros (com. pers.). Ello, unido a la extensa proliferación del pez gato (Claria garipinnis), que es un voraz depredador omnívoro que puede mermar considerablemente las poblaciones de pomácea�� , puede llegar a poner en peligro la supervi� vencia del gavilán. La acción sinérgica de estos dos factores —especie exótica y manejo inadecuado de los recursos hídricos— puede conducir a la extirpación local de poblaciones de gavilán caracolero y otras especies. El desarrollo de modelos hidrológicos y de simulación del crecimiento poblacional de las pomáceas y del pez gato, así como su vinculación al modelo de la reproducción del gavilán caracolero, son líneas en las que se está trabajando y que podrán ayudar a estimar la magnitud de los efectos que tienen unos en otros, para corroborar la magnitud del peligro que representan para esta especie. Agradecimientos Los autores desean agradecer al Dr. Jesús Mª Baran� dica Fernández, de la Universidad Complutense de Madrid, la profunda revisión del manuscrito original y los comentarios y sugerencias realizados para perfeccionar el modelo.

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Denis & Rodríguez–Ochoa

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Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

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239

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Nota: el fichero del modelo implementado en este artículo, que se encuentra en el programa Stella y tiene una interfaz diseñada para efectuar simulaciones con diferentes valores de las variables de entrada, está libremente disponible previa solicitud a los autores.

Denis & Rodríguez–Ochoa

240

Anexo 1. Componentes totales del modelo: A Elementos que aparecen en más de un submodelo; B Variables de estado intermedias, con ecuaciones diferenciales definidas por el programa. Tipo (C. Convertidor; F. Flujo). Tipo de variable (Tv: E. Entrada; I. Intermedia; S. Salida). Unidades (N. Nidos; H. Huevos; D. Días; I. Individuos; Pi. Pichones; P. Presas: P/A. Presas/adultos). Fuentes: DC. Datos de campo; S. Datos simulados; 1. Burton (1991); 2. Carey et al. (1980); 3. Fortes & Denis (2013a); 4. Fortes & Denis (2013b); 5. Ecuación generalizada de Richard; 6. Fortes (2009); 7. Sykes et al. (1995); 9. Hoyt (1979); 10. Kendeigh et al. (1977); 11. Nagy (1987); 12. Shaw (1985); 13. Sykes (1987a); 14. Sykes (1987c).

Componente (sigla)

Tipo

Undades

Número final de nidos

Probabilidad de supervivencia diaria de nidos en incubación (PSDnh)

Probabilidad de supervivencia diaria de nidos con pichones (PSDnp)

Promedio de puesta (Pp)

H/N

Submodelo 1. Dinámica de la colonia de reproducción N

Desviación estándar del tamaño de puesta (DS puesta)

H/N

Tiempo de vuelo de los pichonesA (Tp)

Tamaño de puesta simulado (Tps)

Número total nidos en colonia/día

H/N N

Cantidad de adultos anidando

Cantidad de individuos en incubaciónA

Cantidad. de adultos con pichonesA Número de adultos activos en la colonia A

Reclutamiento F N Paso a puesta A

Paso a incubación

Paso a eclosión

Salida de la colonia

Pérdidas de nidos con huevos (PérdidaNH)

Pérdida de nidos con pichones (PérdidaNP)

Depósitos del submodeloB: Nidos en construcción, Nidos en puesta, Nidos en incubación y Nidos con pichones Submodelo 2. Producción de la colonia Probabilidad de supervivencia diaria de huevos (PSDh)

Probabilidad de supervivencia diaria de pichones (PSDp)

Éxito de eclosión

Pichones perdidos

Tasa de puestas

Huevos a eclosión

Mortalidad de huevos

Pérdida de huevos

Eclosiones

Pichones que abandonan la colonia

Depósitos del submodeloB: Huevos, Huevos totales, Huevos perdidos/día, Huevos perdidos, Pichones nacidos y Pichones en la colonia/día

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

241

Annex 1. Total components of the model: A Elements that appear in more than one submodel; B Intermediate state variables, with differential equations defined by the program. Type (C. Converter, F. Flow). Variable Type (Tv: E. Entry; I. Intermedia; S. Output). Units (Nests; H. Eggs; D. Days; I. Individuals; Pi. Nestlings; P. Preys; P/A. Preys/adults). Sources: DC. Field data; S. Simulated data; 1. Burton (1991); 2. Carey et al. (1980); 3. Fortes & Denis (2013a); 4. Fortes & Denis (2013b); 5. Generalized equation of Richard; 6. Fortes (2009); 7. Sykes et al. (1995); 9. Hoyt (1979); 10. Kendeigh et al. (1977); 11. Nagy (1987); 12. Shaw (1985); 13. Sykes (1987a); 14. Sykes (1987c).

Valor o ecuación

Fuente

100

2,0

1,23 30

3 12

Aleatorio (Pp, DS puesta) Ronda (Nidos en construcción + Nidos con pichones + Nidos en incubación + Nidos en puesta) Cantidad de adultos anidando + Cantidad de adultos con pichones + Cantidad de individuos en incubación Nidos en incubación * 2 Nidos con pichones * 2 Cantidad de adultos anidando + Cantidad de adultos con pichones + Cantidad de individuos en incubación If tiempo < 40 entonces ronda (ABS ((–0,12352216) + tiempo * (0,56494257) + tiempo ^ 2 * (–0,16811296) + + (tiempo ^ 3) * (0,023698601) + (tiempo ^ 4) * (–0,001296589) + (tiempo ^ 5) * (0,000029923506) + + (tiempo ^ 6) * (–0,00000024785343)) * Número final de nidos de la colonia) / 100) diferente de 0 Tiempo de tránsito = aleatorio (7, 14) Tiempo de tránsito = Tps * 2 Tiempo de tránsito = 29 + 2 * Tps Tiempo de tránsito = Tp Nidos en incubación * (1 – PSDnh) Ronda (nidos con pichones * (1 – PSDnp))

0,98

0,95

0,99

Pichones nacidos * (1 – PSDp) Ronda ((paso a puesta) * CSs) Salida del transportador Ronda ((huevos totales * (1 – PSDh))) Si Huevos perdidos/día > Retraso (Huevos perdidos/día, 1) entonces Mortalidad de huevos diferente de 0 Ronda (Huevos a eclosión * Éxito de eclosión – Retraso (Huevos perdidos por día, 21)) Salida del transportador

Denis & Rodríguez–Ochoa

242

Anexo 1. (Cont.)

Componente (sigla)

Tipo

Unidades

Promedio del diámetro mayor del huevo

DS diámetro mayor huevo

Promedio del diámetro menor h

DS diámetro menor h

Densidad del huevo

g/cm3

Densidad calórica del huevo

Kcal/g

Diámetro mayor h

Diámetro menor h

Volumen del huevo

cm3

Kcal

Tasa metabólica de campo del pichón

Kcal

Consumo energético pichón percapita

Kcal

Peso corporal

Consumo energético pichón

Submodelo 3. Contenido energético depositado en huevos

Peso del huevo Contenido de energía del huevo A

Submodelo 4. Requerimientos energéticos diarios del pichón

g Kcal

Depósitos del submodeloB: Energía total consumida por pichón (Kcal) Submodelo 5. Requerimientos energéticos diarios de cada adulto Peso adulto

Distancia a área de forrajeo

Número de vuelos diarios

Número de vuelos para alimentar pichón

Tasa metabólica de campo (FMR adulto)

Kcal/ave

Distancia de vuelo por individuo

Distancia total de vuelo

Distancia total de vuelo con pichones

Costo de vuelo

Kcal/km

Requerimiento energético diarioA

Kcal/ave

Requerimiento energético diario adulto con pichonesA

Kcal/ave

Promedio de la longitud de la concha de Pomacea

Desviación estándar de longitud de la concha de Pomacea

Tasa de asimilación de Pomacea

Longitud de la concha de Pomacea

Peso medio de Pomacea

Densidad de energía en Pomacea

Kcal

Energía diaria en colonia por adulto

Kcal

Caracoles diarios consumidos

P/A

Masa caracoles consumidos

Submodelo 6. Consumos totales de energía y biomasa a nivel de colonia

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

243

Anexo 1. (Cont.)

Valor o ecuación

Fuente

45,45

2,3

35,5

1,8

1,16

1,24

Normal (Diámetro menor PROM h, DS diámetro menor h) Normal (Diámetro mayor PROM h, DS diámetro mayor h) 0,509 * Diámetro mayor h * Diámetro menor h^2

Densidad del huevo * Volumen del huevo / 1.000 Densidad calórica del huevo * Peso del huevo ((4,797 * Peso corporal ^ 0,747) / 4,187)

Max (Energía total consumida por pichón) 460,33143 / (1 + exp (7,665992 – 0,41296 * tiempo)) ^ (1/2,4663267)

si tiempo < Tp entonces (FMR Pich) diferente de 0

420

6, 7

(4,797 * Peso_adulto ^ 0,749) / 4,187

Normal (Distancia a áreas de forrajeo, 0,7) Distancia de vuelo por individuo * Número de vuelos diarios Distancia de vuelo por individuo * (Número de vuelos diarios para alimentar pichones + Número de vuelos diarios) 0,0252 * Peso_adulto ^ 0,47

Tasa metabólica de campo + Distancia total de vuelo * Costo de vuelo Tasa metabólica de campo + Distancia total de vuelo con pichones * Costo de vuelo 39,2

0,6

0,99

Normal (Largo medio de concha de Pomacea consumida, DS del largo de la concha) (Longitud de concha de Pomacea * 0,6769 – 20,3448) / 0,48

(Longitud de concha de Pomacea * 0,6769 – 20,3448) * 0,145 * 4,60

Energía durante cuidado de pichones + Energía por anidación e incubación (Energía diaria en colonia por adultos / Densidad energética en Pomacea) / Tasa de asimilación Caracoles diarios consumidos por adultos por adultos * Peso de Pomacea

Denis & Rodríguez–Ochoa

244

Anexo 1. (Cont.)

Componente (sigla)

Tipo

Unidades

Pichones totales

Consumo de energía total por pichones

Kcal

Número total de caracoles consumidos

P/A

Número de caracoles consumidos

Energía total final

Kcal

Presas totales finales

Biomasa total final

Masa diaria por adulto

Presas diarias por adultos

P/A

Energía por anidación e incubación

Kcal

Energía durante cuidado de pichones

Kcal

Energía por huevos

Kcal

Depósitos del submodelo : Consumo de Energá diaria acumulada en adultos, Energía diaria B

acumulada en huevos (Kcal)

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

245

Anexo 1. (Cont.)

Valor o ecuación

Fuente

Pichones nacidos – Pichones perdidos Consumo de E pichones per cápita * Pichones totales (Consumo de E diaria acumulada en adultos / Densidad energética en Pomacea) / Tasa de asimilación (Consumo de E total por PICHs / Densidad por pichones energética en Pomacea) / Tasa de asimilación Consumo de E diaria acumulada en adultos + Max (Consumo de E total por PICHs) + + Energía diaria acumulada en huevos Número de caracoles consumidos por pichones + Número total de caracoles consumidos por adultos (Número total de caracoles consumidos por adultos + Número de caracoles consumidos por picgones) * * Peso de Pomacea) / 1.000 Si Número de adultos activos en colonia > 0 entonces Masa caracoles consumida por individuos adultos / / Número de adultos activos en colonia diferente de 0 Si Número de adultos activos en colonia > 0 entonces Caracoles diarios consumidos por adultos / / Número de adultos activos en colonia diferente de 0 Requerimiento energético diario * (Cantidad de adultos anidando + Cantidad de individuos en incubación) Requerimiento energético diario adulto con pichones * Cantidad de adultos con pichones Contenido de energía del huevo * Tasa de puestas

110

Morelle et al.

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

247

Taxonomic clarification of three taxa of Iberian geomitrids, Helix montserratensis Hidalgo, 1870 and subspecies (Gastropoda, Pulmonata), based on morpho–anatomical data

A. Martinez–Ortí & V. Bros

Martinez–Ortí, A. & Bros, V., 2017. Taxonomic clarification of three taxa of Iberian geomitrids, Helix montserratensis Hidalgo, 1870 and subspecies (Gastropoda, Pulmonata), based on morpho–anatomical data. Animal Biodiversity and Conservation, 40.2: 247–267. Abstract Taxonomic clarification of three taxa of Iberian geomitrids, Helix montserratensis Hidalgo, 1870, and subspecies (Gastropoda, Pulmonata), based on morpho–anatomical data.— Helix montserratensis (currently Xerocrassa montserratensis) is an Iberian geomitrid described by Hidalgo in 1870 from Montserrat (Barcelona, Spain). Two very similar taxa were described as varieties of this taxon based only on conchological characters: Helix montserratensis betulonensis and a less known taxon, Helix montserratensis delicatula. �� These varieties, es� pecially betulonensis, were considered for a long time as subspecies of X. montserratensis, although some authors upgraded them to the rank of species based on anatomical data of the reproductive system in a few specimens. We review the type specimens and other samples of the three taxa collected at several localities where the three referred taxa are considered present. The morpho–anatomical characteristics of the shell and the reproductive system were studied in detail. The results allow us to clarify the taxonomic status of X. betulonensis and X. m.delicatula as X. montserratensis, indicating they should be considered junior synonyms of this species. Finally, the shell is redescribed and a map is provided showing the geographical distribution of X. montserratensis. Key words: Mollusca, Xerocrassa montserratensis, Taxonomy, Morpho–anatomy, Catalonia, Spain Resumen Revisión taxonómica de tres taxones de geomítridos ibéricos, Helix montserratensis Hidalgo, 1870, y subespecies (Gastropoda, Pulmonata), basada en datos morfoanatómicos.— Helix montserratensis (actualmente Xerocrassa montserratensis) es un geomítrido ibérico descrito por Hidalgo en 1870 en Montserrat (Barcelona, España). Sobre la base de varios caracteres conquiológicos, se describieron dos taxones muy similares, como variedades de este taxón: Helix montserratensis betulonensis y otro menos nombrado, Helix montserratensis delicatula. Estas variedades, sobre todo betulonensis, se han considerado subespecies de X. montserratensis, aunque algunos autores las consideran especies diferentes, basándose en los datos anatómicos del aparato reproductor obtenidos de escasos ejemplares. Hemos revisado el material tipo y otras muestras procedentes de localidades donde se considera que están presentes los tres taxones tratados. Se han estudiado con detalle las características morfoanatómicas de la concha y el aparato reproductor de los ejemplares. Los resultados obtenidos nos per� miten aclarar el estatus taxonómico de X. betulonensis y de X. m.delicatula, que corresponden en realidad a X. montserratensis, y que deben ser consideradas sinónimos posteriores de esta especie. Finalmente, se vuelve a describir la concha de X. montserratensis y se muestra el mapa de su distribución geográfica. Palabras clave: Mollusca, Xerocrassa montserratensis, Taxonomía, Morfoanatomía, Cataluña, España Received: 25 X 16; Conditional acceptance: 6 III 17; Final acceptance: 17 V 17 Alberto Martínez–Ortí, Museu Valencià d’Història Natural–i\Biotaxa, Parc l’Hort de Feliu–Alginet, P. O. Box 8460, E–46018 València (Spain) and Dept. of FTF–Parasitology, Fac. Pharmacy, Univ. of Valencia, E–46100 Burjassot, Valencia (Spain).– Vicenç Bros, Oficina Tècnica de Parcs Naturals, Diputació de Barcelona, c./ Urgell 187, Edif. Rellotge 3a, E–08036 Barcelona (Spain) and Museu de Ciències Naturals de Barcelona, Laboratori de Natura, Psg. Picasso s/n., E–08003 Barcelona (Spain). Corresponding author: A. Martínez–Ortí. E–mail: amorti@uv.es ISSN: 1578–665 X eISSN: 2014–928 X

Martinez–Ortí & Bros

248

Introduction Helix montserratensis (currently Xerocrassa montserratensis [Puente, 1994; Puente et al., 2006; Altonaga et al., 2011; Martínez–Ortí, 2013]) is an Iberian geomitrid, first described in 1870 by Hidalgo who found it on the mountain of Montserrat (Barcelona province). Another two very similar taxa were described as varieties of this taxon based on several conquiological characters. The first of these, Helix montserratensis betulonensis Bofill, 1879 8currently Xerocrassa betulonensis [Puente, 1994; Martínez–Ortí & Uribe, 2008; Bros, 2009; Verdú & Galante, 2009]), was collected beside the Besós river, the 'Serralada Litoral Catalana', in Santa Coloma de Gramanet (Barcelona province). The second taxa, Helix montserratensis delicatula Bofill, 1898 (currently Xerocrassa montserratensis delicatula) of 'la Mata' (Sant Llorenç del Munt (Barcelona province), has been barely mentioned since its description. The H. montserratensis species has since been redescribed or referred to in many works (Kobelt, 1873; Hidalgo, 1875–84; Pfeiffer, 1876; Westerlund, 1876–78; Bofill, 1879, 1882, 1898; Servain, 1880; Martorell & Bofill, 1888; Fagot, 1891; Maluquer, 1901; Thieux, 1907; Marcet, 1909–1910; Haas, 1929). Ar� net & Bofill (1879) cited H. montserrarensis from 'la Mata' and two decades later, Bofill (1898) described the variety delicatula from this locality in the massif of Sant Llorenç del Munt. Bofill & Haas (1920) and Bofill, Haas & Aguilar–Amat (1921) mentioned these taxa at various localities in the basins of the Llobregat and Besós rivers. Hesse (1934) studied the reproductive system of X. montserratensis and Ortiz de Zárate (1946) described in detail the genitalia and the radula of specimens collected in Montserrat. Altimira (1971) elevated the variety betulonensis to the rank of species based on anatomical data of the reproductive system, although on few specimens. Puente (1994) made a bibliographic compilation and studied the anatomy, also of few specimens, from Montserrat, Gallifa and the Serralada de Marina, keep� ing the nomenclature proposed by Altimira (1971) as a valid and distinct species. Xerocrassa betulonensis was detected in the 'Serralada Litoral Catalana' (Cabañas et al., 1992; Ventura, 1992), in various locations in the south of Barcelona, and in the Serra de Collserola (Ser� ralada Litoral catalana) (Bofill & Haas 1920; Bofill et al., 1921; Altimira, 1971). X. montserratensis and X. betulonensis shared locations from the counties of Vallès Occidental, Bages, Maresme and Anoia (Bros, 1985, 2000, 2006, 2013). Altimiras et al. (2005) expanded considerably the geographical distribution of X. montserratensis from different localities of the county of Osona (Barcelona and Girona). Almera & Bofill (1898) in Can Ubac in Rubí (Vallès Occidental) also cited X. montserratensis as subfossil. The three taxa were attributed to the genus Xerocrassa Monterosato, 1892, mainly by the pres� ence of a stimulator apparatus with two rudimentary dart sacs, without darts inside and atrial appendage (Forcart, 1976; Gittenberger, 1993; Puente, 1994; Martínez–Ortí, 1999; Martínez–Ortí et al., 2000) (figs.

4, 7). The first description of the reproductive system of a specimen of X. montserratensis was made by Hesse (1934: fig. 57), with material of L. Pfeiffer. Ac� cording to Hesse (1934), the flagellum is tiny (sic), a characteristic that differs considerably from that which this species in fact presents. This author pointed out that he only studied a specimen preserved in ethanol and as he wanted to preserve the shell, the dissection was incomplete, an opinion shared by Ortiz de Zarate (1946: pp. 348–349). Because the animal was deeply retracted inside the shell, the flagellum was probably sectioned as a result of an incomplete dissection. The flagellum, long and with many kinks in its retracted state, can fracture easily during its extraction (au� thor’s observation). The anatomical data provided by Ortiz de Zárate (1946) and Puente (1994) concluded that Helix montserratensis belonged to the genus Xerocrassa, resulting in the combination Xerocrassa montserratensis, which remains today. The study of the reproductive system was key to considering X. montserratensis and X. betulonensis as different,valid species (Altimira, 1971; Puente, 1994). Despite the remarkable scientific and conservation interest, the taxa studied in the present work have been subject, over the years, to ambiguous and sometimes contradictory considerations regarding taxonomy and nomenclature, emphasizing the need to elucidate their taxonomic status. The inclusion of this species in the Red List of Threa� tened Species published by the IUCN with the category 'endangered B1ab(iii) + 2ab(iii)' (Martínez–Ortí, 2013) is of note. The species has been mentioned in several recently published works that refer to the effects of different disturbances in their populations (Santos et al., 2009; Bros, 2011; Bros et al., 2011; Santos et al., 2012). The taxonomic status of X. betulonensis and X. m. delicatula, in relation to X. montserratensis, also merits clarification for conservation reasons. Material and methods Shell characters We examined the type material of the three taxa. The type series of H. montserratensis consists of a syntype that is deposited in the Muséum d’Histoire Naturelle, MNHN, of Paris with the accession number MNHN–23274. It is considered herein as lectotype (ICZN, 1999: Art. 74.1.1). The type locality corres� ponds to 'Montserrat' (province of Barcelona). Another syntype should be in the Hidalgo collection deposited in the Museo Nacional de Ciencias Naturales of Ma� drid, but it has not been found (Fischer–Piette, 1950; Templado et al., 1993: p. 285). The type series of Helix montserratensis var. betulonensis includes a syntype which was designated as lectotype by Martínez–Ortí & Uribe (2008). It is deposited in the Bofill collection in the Museu de Ciències Naturals de Barcelona, with the code MZB 81–4808, its locus typicus being "En las inmediaciones del Besós, hacia Badalona, Santa Coloma" (around the Besós River, towards Badalona, Santa Coloma).

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

One of them is between the end of the third whorl and the beginning of the fourth whorl (ETW), another is at the begining of the last whorl from the peristoma (BLW), and the third is at the end of the last whorl (ELW). The spire is considered the height of the shell between the apex and the begining of the last whorl. The shell and the reproductive system were measu� red using stereomicroscopy with a trailer micrometer. Detailed studies of the protoconch and the ribs of the teleoconch were made in the MEB S–4100, at the S. C. S. I. E. of the University of Valencia. ELW

249

BLW

Fig. 1. Shell of Xerocrassa montserratensis showing the three studied areas on its surface: BLW. Beginning of the last whorl from the peristoma; ELW. End of the last whorl; ETW. End of the third whorl and beginning of the four whorl). Fig. 1. Concha de Xerocrassa montserratensis en la que se muestran las tres zonas de estudio seleccionadas: BLW. Inicio de la última vuelta desde el peristoma; ELW. Final de la última vuelta; ETW. Final de de la tercera vuelta e inicio de la cuarta).

The type series of H. montserratensis var. delicatula includes five syntypes deposited in the Artur Bofill collection in the Museu de Ciències Naturals de Barcelona, MCNB with the code MZB 81–4766 [Martínez–Ortí et al., (in press)]. The locus typicus is 'La Mata, �� San Llorenç del Munt', Barcelona pro� vince (Bofill, 1898). This locality corresponds to the mountain of Montcau, close to la Mata ("al dirigirnos desde la Mata a la cumbre y pasando por la pudinga característica de la montaña")("…going towards the top of la Mata passing through the characteristic pudding stone" (Bofill, 1898: p. 335). A lectotype of this variety has been designated by Martínez–Ortí et al. (in press) with the code MZB 81–4766–A, in parallel to four paralectotypes (MZB 80–4766–B; MZB 80–4766–C, MZB 80–4766–D and MZB 80–4766–E). Various conchiological characters of 73 specimens (see annex) and the anatomy of the reproductive system of 17 specimens were studied. Three major shell characters were used by Bofill (1879, 1898) to differentiate H. montserratensis and its varieties betulonensis and delicatula: 1) the different size in shell diameter; 2) the regularity, dimensions and number of ribs on the surface of the shell; and 3) the spire being flatter in X. betulonensis than in X. montserratensis. The number of ribs was estimated from three areas of 2.0 mm each in length and easy to locate (fig. 1).

Reproductive system data Thirteen specimens were measured, accounting for their reproductive system characters. Three of them correspond to X. m. montserratensis and come from two locatities: the locus typicus and 'Els Munts'. Two more specimens were measured to scale on the fi� gures provided by Ortiz de Zárate (1946) and Puente (1994). Two specimens came from the typical locality (Montcau) of X. m. delicatula and eight specimens of X. betulonensis came from another three localities: Santa Coloma de Gramanet (locus typicus), Sentme� nat, and Gallifa. Some of the anatomical data of the reproductive system of X. m. montserratensis and X. betulonensis should be considered approximate because they were obtained by measuring the organs to scale on the figures drawn by Puente (1994: plate XXII and plate XXIII, respectively) and Ortiz de Zárate (1946: fig. 5) for X. montserratensis. We performed the dissection of these specimens, drew some of the genitalia and measured several organs (figs. 5, 7). Among the anatomical characters of the repro� ductive system we paid special attention to those used by Ortiz de Zárate (1946), Altimira (1971) and Puente (1994) to differentiate X. betulonensis from X. m.montserratensis. We measured the penis according to Ortiz de Zárate (1946) and Altimira (1971), and also Puente (1994), who focused only on the more thicke� ned portion of this organ, i.e. the proximal penis (fig. 6: Pep), not taking into account the less thickened and distal portion (Ped), which reaches the muscle retractor of the penis. The same occurs with the epiphallus, considered by these authors as the addition of the distal penis (Ped) and the epiphallus (Ep). Given the difficulties in finding mature specimens in the field, one specimen of X. betulonensis from the locus typicus was kept in captivity for several months until it reached sexual maturity. Results and discussion Shell: conchological characters and morphometric data (figs. 2–3, 5–6, 8–9) Diameter measures obtained on 73 specimens are summarized in table 1. Figure 8 shows the relation� ship between height/diameter (H/D) from which we can deduce that the majority of these specimens keep a high similarity between the three taxa. These

Martinez–Ortí & Bros

250

H G

K J

M N

Fig. 2. Xerocrassa montserratensis and X. m. delicatula: A–C. Lectotype of Helix montserratensis Hidalgo, 1870 (MNHN 23274) (Ø = 12.1 mm) (Photograph by P. Maestrati from MNHN of París); D–F. Lectotype of Helix montserratensis var. delicatula Bofill, 1898 (MZB 81–4766) (Ø = 8.7 mm); G–I. Montserrat (Ø = 10.1 mm); J–L. Els Munts (Ø = 9.9 mm); M–O. Montcau (Ø = 11.7 mm). Fig. 2. Xerocrassa montserratensis y X. m. delicatula: A–C. Lectotipo de Helix montserratensis Hidalgo, 1870 (MNHN 23274) (Ø = 12,1 mm) (Fotografía realizada por P. Maestrati del MNHN de París); D–F. Lectotipo de Helix montserratensis var. delicatula Bofill, 1898 (MZB 81–4766) (Ø = 8,7 mm); G–I. Montserrat (Ø = 10,1 mm); J–L. Els Munts (Ø = 9,9 mm); M–O. Montcau (Ø = 11,7 mm).

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

300 μm

251

30 μm

60 μm

400 μm

300 μm

800 μm

40 μm

600 μm

500 μm

1000 μm

Fig. 3. Details of the shell of X. m. montserratensis and X. m. delicatula by SEM: A–D. Sant Jeroni. Montserrat (locus typicus); E–H. Els Munts; I–L. Montcau. Fig. 3. Detalles de la concha de X. m. montserratensis y X. m. delicatula al MEB: A–D. Sant Jeroni. Montserrat (locus typicus); E–H. Els Munts; I–L. Montcau.

comparisons demonstrate that the diameter of the shell and it H/D, relationship do not allow a proper taxonomic identification between these three taxa. In addition, it is verified that the diameter of most shells of the three nominal taxa varies between 8.0 and 11.0 mm (annex). Respect to the number of ribs, Bofill (1879, 1898) indicated that X. m. betulonensis and X. m. delicatula had fewer ribs than X. m. montserratensis. Our results are shown in figures 1, 3, 6; table 2). Exceptionally, a specimen of X. betulonensis of Gallifa presented 33 ribs in the end of the third whorl,

while the other nine studied shells of this locality reached 24 ribs, a number that matches the rest of taxa. These data indicate that rib number should not be considered valid to differentiate the three taxa. The spire data are summarized in table 3. Only three examined of 20 X. montserratensis specimens studied exceeded 1.1 mm, corresponding to the maximum value obtained for X. betulonensis (annex). These data do not allow differentiation of the taxa, although the spire of X. montserratensis and X. m. delicatula can be a little higher than the spire of X. betulonensis in some cases (annex).

Martinez–Ortí & Bros

252

1 mm

BCD

1 mm

DS Ep

1 mm

RM D Ped

Pep

1 mm

Fig. 4. Reproductive system of X. m. montserratensis and X. m. delicatula: A–B. Montserrat, Sant Jeroni (Barcelona) (locus typicus); B. Penial papilla; C. Els Munts (Barcelona); D. Montcau (Barcelona). (Abbreviations: At. Atrium; BC. Bursa copulatrix; BCD. Bursa copulatrix’ duct; DS. Dart sac; Ep. Epiphallus; F. Flagellum; GM. Mucous glands; Pe. Penis; Ped. Distal penis; Pep. Proximal penis; pp. Penial papilla; Vg. Vagina.) Fig. 4. Aparato reproductor de X. m. montserratensis y X. m. delicatula. A–B. Montserrat, Sant Jeroni (Barcelona) (locus typicus); B. Papilla penial; C. Els Munts (Barcelona); D. Montcau (Barcelona). (Abreviaturas: At. Atrio; BC. Bursa copulatrix; BCD. Conducto de la bursa copulatrix; DS. Saco del dardo; Ep. Epifalo; F. Flagelo; GM. Glándulas mucosas; Pe. Pene; Ped. Pene distal; Pep. Pene proximal; pp. Papila penial; Vg. Vagina.)

The shells of the population of Els Munts assigned by Altimiras et al. (2005) to X. montserratensis show a more globose shape than the rest of the populations, with a range of height/diameter ratio (n = 10) between 0.614 and 0.701 (figs. 2J–2L; table 1), while for the examined population coming from the locus typicus

(Sant Jeroni) it varies between 0.512 and 0.694 (n = 11) (figs. 2A–2C, 2G–2I; annex). The carinate periphery of the shells of Els Munts population is little marked, unlike what is seen in X. montserratensis and X. betulonensis, where it is more evident. However, we do not consider these

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

253

Fig. 5. Xerocrassa betulonensis: A–C. Lectotype of Helix montserratensis var. betulonensis Bofill, 1879 (MZB 81–4808) (Ø = 9.4 mm); D–F. Santa Coloma de Gramanet (Barcelona) (topotype) (Ø = 9.1 mm); G–I. Gallifa (Barcelona) (Ø = 8.2 mm); J–L. Sentmenat (Barcelona) (Ø = 8.4 mm). Fig. 5. Xerocrassa betulonensis: A–C. Lectotipo de Helix montserratensis var. betulonensis Bofill, 1879 (MZB 81–4808) (Ø = 9,4 mm); D–F. Santa Coloma de Gramanet (Barcelona) (topotipo) (Ø = 9,1 mm); G–I. Gallifa (Barcelona) (Ø = 8,2 mm); J–L. Sentmenat (Barcelona) (Ø = 8,4 mm).

differences sufficiently relevant to differentiate them taxonomically from other known populations of X. montserratensis. About X. m. delicatula, we examined 15 specimens from two locatities [La Mata (locus typicus) and Montcau] obtaining values (H/D) ranging

between 0.504 and 0.618. Finally, for X. betulonensis, we examined 37 specimens, and the range was bet� ween 0.489 and 0.666, from three localities (annex). The diameter of the protoconch varied between 0.9 and 1.15 mm with up to 1½ whorls in X. m. montse-

Martinez–Ortí & Bros

254

300 μm

20 μm

30 μm

500 μm

300 μm

800 μm

1,000 μm

Fig. 6. Details of the shell of Xerocrassa betulonensis by SEM: A–D. Santa Coloma de Gramanet (Barcelona); E–H. Gallifa (Barcelona); I–L. Sentmenat (Barcelona). Fig. 6. Detalles de la concha de Xerocrassa betulonensis al MEB. A–D. Santa Coloma de Gramanet (Barcelona); E–H. Gallifa (Barcelona); I–L. Sentmenat (Barcelona).

rratensis, from 0.95 to 1.25 mm and until 1⅝ whorls in X. m. delicatula and between 0.95 and 1.2 mm and up to 1½ whorls in X. betulonensis (figs. 3A, 3E, 3I; 6A, 6B, 6I; annex). All examined specimens of the three nominal taxa showed a sculpture composed of spiral lines, similar to those of other species of Xerocrassa (figs. 3B, 3F, 3J; 6B, 6F, 6J) (Martínez–Ortí, 2006, fig. 5), and other geometrids, such as Xerotricha conspurcata (Draparnaud, 1801), Microxeromagna lowei (Potiez & Michaud, 1835) or Helicella madritensis (Rambur, 1868) (Martínez–Ortí, 1999: pl. 16: fig. 10; Martí� nez–Ortí, 2008: figs. 5, 9, 25). In measures carried

out in other conquiological characters, such as the dimensions of the aperture, the diameter of the um� bilicus and the height of the last whorl, we did not find any significant differences to discriminate any of these taxa (annex). Reproductive system: morphometric data (figs. 4, 7) Tables 4 and 5 show the measures of different genital organs of 13 specimens. One of our specimens of Gallifa was aphalic (fig. 7B). We carried out measurements following two criteria: for the penis and the set of its two anatomical parts

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

255

1 mm

Pep

Ped

1 mm Fig. 7. Reproductive system of Xerocrassa betulonensis: A. Santa Coloma de Gramanet (Barcelona) (locus typicus); B. Gallifa (Barcelona) (aphalic specimen); C. Metacercariae of brachylaimid found in the kidney of the aphallic specimen; D–E. Sentmenat (Barcelona). E. Penial papilla. (For abbreviations see fig. 4.) Fig. 7. Aparato reproductor de Xerocrassa betulonensis: A. Santa Coloma de Gramanet (Barcelona) (locus typicus); B. Gallifa (Barcelona) (ejemplar afálico); C. Metacercaria de un braquilaímido hallada en el riñón del ejemplar afálico; D–E. Sentmenat (Barcelona); E. Papila penial. (Para las abreviaturas, véase fig. 4.)

(Pe = Pep + Ped), and for the epiphallus corres� ponding to the organ which goes from the muscle retractor to the end of the vas deferens, and which corresponds to the begining of the flagellum (figs. 4, 7; tables 4–5). Ortiz de Zárate (1946) considered that in X. m. montserratensis the flagellum is equal to or slightly higher than the epiphallus in X. betulonensis, consi� dering also as part of the epiphallus the thin and distal

portion of the penis (EpPed). This criterion is not met in all cases, finding flagela in X. m. montserratensis, that are shorter than the older measures of the epiphallus obtained in X. betulonensis (tables 4–5). Therefore, we do not consider that this criterion is valid to diffe� rentiate the two taxa. Later, Altimira (1971) differentiated X. betulonensis from X. m. montserratensis by the epiphallus being shorter than the flagellum and also presenting two

Martinez–Ortí & Bros

256

Height (in mm)

8 7 6 5 4 3 2

9 10 11 Diameter (in mm)

Fig. 8. Height/diameter ratio of the shells of X. m. monserratensis (■), X. m. delicatula (●) and X. betulonensis (▲) (in mm). Fig. 8. Gráfico de la relación entre la altura y el diámetro de las conchas de X. m. monserratensis (■), X. m. delicatula (●) y X. betulonensis (▲) (en mm).

Spain

3 4

5 6 Barcelona 7 9 Fig. 9. Geographical distribution of Xerocrassa montserratensis. Both recent and historical quotes collected. Many of these populations are or may be currently extinct. Localities studied in the province of Barcelona: 1. Montserrat (locus typicus of X. m. montserratensis); 2. Sant Llorenç del Munt–Montcau (locus typicus of X. m. delicatula); 3. Gallifa; 4. Sentmenat; 5. Santa Coloma de Gramanet (locus typicus of X. betulonensis); 6. Collserolla; 7. Garraf; 8. Els Munts; 9. Roda de Berà (Tarragona). Fig. 9. Distribución geográfica de Xerocrassa montserratensis. Citas recopiladas, tanto recientes como históricas. Muchas de estas poblaciones están o pueden estar actualmente extintas. Localidades estudiadas de la provincia de Barcelona: 1. Montserrat (locus typicus de X. m. montserratensis); 2. Sant Llorenç del Munt–Montcau (locus typicus de X. m. delicatula); 3. Gallifa; 4. Sentmenat; 5. Santa Coloma de Gramanet (locus typicus de X. betulonensis); 6. Collserolla; 7. Garraf; 8. Els Munts; 9. Roda de Berà (Tarragona).

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

Table 1. Measurements of the shell diameter of specimens of the three taxa in mm: Min. Minimal value; Max. Maximum value; x̄. Mean; SD. Standard deviation; n. Number of specimens. Tabla 1. Medidas del diámetro de las conchas de ejemplares de los tres taxones en mm: Min. Valor mínimo; Max. Valor máximo; x̄. Media; SD. Desviación estándar; n. Número de ejemplares.

257

Table 3. Measurements of spire of the specimens of the three taxa in mm. (For abbreviations see table 1.) Tabla 3: Medidas de la espira de ejemplares de los tres taxones. (Para las abreviaturas, véase tabla 1.)

Min Max

X. m. montserratensis 0.4

Min Max

x̄

SD n

X. m. montserratensis 8.7 12.1 9.73 0.76 21 X. m. delicatula

8.6 14.0 10.59 1.51 15

X. betulonensis

7.1 9.9 8.31 0.73 37

trifid mucous glands, while X. m. montserratensis has a longer epiphallus than the flagellum, and does not present trifid mucous glands. Puente (1994) found bifid mucous gland trunks in two examined specimens of X. betulonensis and also saw specimens with the epiphallus shorter than the flagellum but longer in the other specimen [epiphallus sensu Altimira (1971) and Ortiz de Zárate (1946)]. These results of Puente (1994) questioned the use of these two morpho–ana� tomical characters to discriminate these two taxa. In our specimens of X. betulonensis, the mucous glands generally present 3 or 4 bifid trunks, not finding any trifid, as in X. m. montserratensis, as already noted Puente (1994); this corroborates our criterium not to consider it as an anatomical feature with taxonomic value. As regards the second character, as also already noted by Puente (1994), we found great variability in the lengths of the two organs for both taxa. Conse� quently, we neither consider this character as valid to differentiate these taxa. We also measured the last taxonomic character taking into account the penis in

1.4

x̄

0.92 0.25

X. m. delicatula

0.3

1.1

0.71

X. betulonensis

0.5

1.6

0.86 0.35

0.2

its whole extension, but neither did we obtain results that allow us to use this measurement to differentiate these taxa (tables 4–5). However, Puente (1994), with only two specimens, found differences in four anatomical characters of the reproductive system to differentiate X. m. montserratensis from X. betulonensis: 1) the ratio of flagellum/length of the complex penis+epiphallus (F/Pe + Ep); 2) the length of the epiphallus (Ep) and its ratio with the penis (Pe); 3) the ratio between the diameter of the dart sacs and of the mucous glands; and 4) the length and thickness of the vagina. For the ratio of the flagellum/length of the complex penis + epiphallus (F/Pe + Ep), Puente (1994) indicated that it was greater in X. betulonensis (0.5–0.9) than in X. montserratensis (0.5). Our results for X. montserratensis vary between 0.52 and 0.78, clearly exceeding the value given to this species by Puente (1994). For X. betulonensis, the value of the F/Pe + Ep varies between 0.61 of a specimen of Gallifa and 1.63 of a specimen from the type locality (table 5). For X. m. delicatula this value varies between 0.64 and 0.74. The dispersion of values obtained in this study allows us to consider this as a non–valid character to discriminate the taxa. Regarding the epiphallus (in the sense of Altimira and Ortiz de Zárate, Ep + Ped), it has been alleged

Table 2. Number of ribs for each sampled zone in specimens of the three taxa. (For abbreviations see table 1.) Tabla 2. Número de costillas de cada zona muestreada en ejemplares de los tres taxones. (Para las abreviaturas, véase tabla 1.)

Between 3rd/4th whorl

Last whorl peristoma

Last whorl

Min

Max

x̄

Min

Max

x̄

Min

Max

x̄

X. m. montserratensis

12.9

6.9

6.35

X. m. delicatula

22.73

8.46

X. betulonensis

19.1

10.13

Martinez–Ortí & Bros

258

Table 4. Measurements (in mm) of various organs of the reproductive system of Xerocrassa m. montserratensis and X. m. delicatula: LT. Locus tipicus; M. Els Munts; OZ. Ortiz de Zárate (1959); P. Puente (1994); At. Atrium; BCD. Bursa copulatrix’ duct; DSD. Diameter of the dart sacs; DSL. Length of the dart sacs; Ep. Epiphallus; F. Flagellum; FO. Free oviduct; Pe. Penis; Ped. Distal penis; Pep. Proximal penis; RM. Retractor muscle of penis; VgD. Diameter of the vagina; VgL. Length of the vagina. Tabla 4. Medidas (en mm) de diversos órganos del aparato reproductor de Xerocrassa m. montserratensis y X. m. delicatula: LT. Locus tipicus; M. Els Munts; OZ. Ortiz de Zárate (1959); P. Puente (1994); At. Atrio; BCD. Conducto de la bursa copulatrix; DSD. Diámetro de los sacos del dardo; DSL. Longitud de los sacos del dardo; Ep. Epifalo; F. Flagelo; FO. Oviducto libre; Pe. Pene; Ped. Pene distal; Pep. Pene proximal; RM. Músculo retractor del pene; VgD. Diámetro de la vagina; VgL. Longitud de la vagina.

X. m. montserratensis

LT (1)

Pe Pep

X. m. delicatula

LT (2)

OZ*

3.55

4.0

3.68

4.7

6.8

5.1

2.05

2.25

3.0

2.3

2.18

4.05

3.35

Ped

1.5

1.75

1.0

1.38

1.9

2.75

1.75

5.6

6.7

7.55

9.62

9.5

5.35

EpPed = Ep + Ped

7.1

8.45

8.55

11.0

11.4

12.25

7.1

7.15

7.9

6.15

11.5

8.5

10.5

7.75

Pe + Ep + F

14.8

16.85

16.7

24.8

22.7

24.05

16.45

F/Pe + Ep

0.78

0.73

0.52

0.95

0.57

0,64

0.74

Ep/Pe

1.57

1.67

1.88

2.61

2.02

1.39

1.04

EpPed/Pep

3.46

3.75

2.85

4.78

5.2

3.02

2.11

BCD/Pe + Ep

0.80

0,63

0,86

0.66

0.65

0,65

1.12

VagD

0.6

0.75

0.6

–

0.6

0.65

0.6

VagL

2.0

2.75

2.1

–

3.8

2.75

2.0

VgL/Vgd

3.3

3.6

3.5

6.3*

4.2

3.3

0.75

1.25

–

1.5

1.25

1.5

0.75

–

1.0

0.75

1.25

DSL

1.25

1.05

–

0.8

1.25

0.75

DSD

0.25

0.35

0.25

–

0.33

0.4

0.25

GMD

0.4

0.45

–

0.4

0.35

1.25

0.85

1.25

4 d.

3.3

3.0

4.0

6.75

10.0

8.9

9.3

10.75

11.75

–

2.2 x 2.0

BCD BC

7.4 1.65 x 1.3

2.1 x 2.0 1.55 x 1.25

LT (1)

LT (2)

3.5 x 2.0 1.75 x 1.0

GMD/DSD

1.6

1.28

–

1.6

0.87

1.4

DSD/GMD

0.62

0.77

–

< 1

1.14

0.71

Pe + Ep + F/BCD

2.0

2.49

1.67

2.78

2.6

2.23

1.4

that it is 3–4 times longer than the penis (Pep) in X. betulonensis, while in X. m. montserratensis it is 5 times longer (Puente, 1994). In our three specimens of X. m.montserratensis the results vary between 2.85 and 3.75 times, for 2 speci� mens of X. m. delicatula between 2.11 to 3.02 times, and for 7 specimens of X. betulonensis varies between 2.16 and 5.6 times. Again, these results do not allow

us to consider this criterion valid to differentiate these three nominal taxa, which do not conform to the values proposed by Puente (1994, tables 2–3). Nevertheless, we made the same calculation for the ratio Ep/Pe, with the penis being up to the retractor muscle, and the results vary for X. m. montserratensis between 1.57 and 2.61, for X. betulonensis between 1.41 and 3.59 times, and for X. m. delicatula between 1.04 and 1.39

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

259

Table 5. Measurements (in mm) of various organs of the reproductive system of Xerocrassa betulonensis: LT. Locus tipicus; S. Sentmenat; G. Gallifa; EpPed. Epiphallus sensu Ortiz de Zárate (1946) and Altimira (1971). (For other abbreviations see table 4.) Tabla 5. Medidas (en mm) de varios órganos del aparato reproductor de Xerocrassa betulonensis: LT. Locus tipicus; S. Sentmenat; G. Gallifa; EpPed. Epifalo sensu Ortiz de Zárate (1946) y Altimira (1971). (Para las otras abreviaturas, véase tabla 4.)

Puente (1994)

X. betulonensis LT (1)

LT (2)

S (1)

5.1

1.65

2.5

Pep

2.75

1.25

1.75

Ped

2.35

0.40

0.75

7.5

2.85

5.9

EpPed = Ep + Ped 9.85

3.25

6.65

8.75

6.15

6.0

Pe + Ep + F

21.35

10.65

14.4

F/Pe + Ep

0.69

1.36

Ep/Pe

1.47

EpPed/Pep

3.58

BCD/Pe + Ep

S (2)

G (1)

G (2)

G (3)

G (4)

G (1)* G (2)*

2.25

1.6

1.8

1.85

–

4.0

4.3

1.25

1.35

1.3

1.25

–

2.4

2.8

1.0

0.25

0.5

0.6

–

1.6

1.5

6.0

5.75

5.35

–

6.5

6.1

7.0

6.0

6.25

5.95

8.1

7.6

6.25

4.5

5.5

5.0

–

7.5

8.5

14.5

11.85

13.05

12.2

–

17.0

18.9

0.71

0.75

0.61

0.72

0.69

–

0.71

0.81

1.72

2.36

2.66

3.59

3.19

2.89

–

1.62

1.41

2.16

3.8

5.6

4.4

4.8

4.76

–

3.37

2.71

0.85

1.27

1.42

1.27

1.15

1.22

1.0

–

0.52

0.61

VagD

0.57

0.5

0.55

0.45

0.4

0.6

0.8

VagL

1.6

0.75

2.0

2.15

2.75

2.0

2.6

VgL/VgD

2.8

1.5

4.0

3.9

5.0

4.4

5.0

3.3

3.25

1.0

0.75

0.85

1.0

0.95

0.85

–

1.5

1.8

0.5

0.55

0.8

0.3

0.7

0.5

0.55

–

0.8

0.9

DSL

1.0

0.4

0.75

0.85

0.8

0.75

0.8

0.9

1.1

1.2

DSD

0.25

0.15

0.25

0.3

0.25

0.3

0.28

0.33

GMD

0.4

0.15

0.25

0.45

0.4

0.35

0.4

–

2.1

0.5

1.8

1.35

2.25

1.0

0.5

–

1.3

1.6

10.75

5.75

12.0

10.5

8.5

9.25

7.25

9.75

5.5

6.4

BCD BC

1.85 x 1.05 1.1 x 0.6 3.35 x 1.25 3.25 x 1.0 1.55 x 1.5 2.2 x 0.9 1.75 x 1.1 1.7 x 1.5 2.2 x 1.5 1.8 x 1.4

GMD/DSD

1.6

1.0

0.83

1.8

1.6

1.16

1.33

–

2.2

DSD/GMD

0.625

1.0

1.2

0.55

0.62

0.85

0.75

≈1

Pe + Ep + F/BCD 1.98

1.85

1.2

1.38

1.39

1.41

1.68

–

3.0

2.9

times. These results again indicate that this criterion does not allow us to differentiate X. m. montserratensis from X. betulonensis, although in X. m. delicatula, with two specimens measured, it appears in the lower part of the range (tables 4–5). Between the diameter of the dart sacs and that of the mucous glands, Puente (1994) indicates that the ratio tends to be 1 in X. betulonensis and smaller in X. montserratensis. We obtained values for 2 specimens of X. m. montserratensis that vary between 0.62 and 0.77 mm,

and between 0.55 and 1.2 mm for 8 specimens of X. betulonensis. Two specimens of X. m. delicatula varied from 0.71 to 1.14 mm (tables 4–5). The data confirm that neither is this character sufficiently valid to differentiate the studied taxa. Finally, Puente (1994) indicates that the vagina is long and thin in X. montserratensis, but shorter and thicker in X. betulonensis and X. betulonensis. Data from our study are summarized in table 6. Only one specimen of X. montserratensis presented notable dimensions, 0.6 x 3.8 mm. In some specimens of X.

Martinez–Ortí & Bros

260

Table 6 Measurements of the vagina in mm. Abbreviations: VgD. Diameter of vagina; VgL. Length of vagina; n. Number of specimens. Tabla 6. Medidas de la vagina en mm. Abreviaciones: VgD. Diámetro de la vagina; VgL. Longitud de la vagina; n. Número de ejemplares. VgD

VgL

VgL/VgD

2.0–3.8

1.5–5.0

2.0–2.75

3.3–4.2

0.75–2.6

3.3–6.3

X. m. montserratensis 0.6–0.75 X. m. delicatula 0.6–0.65 X. betulonensis

0.4–0.8

betulonensis, the vagina is longer and thinner although in other specimens it is shorter and thicker, indicating intra–population variability. These data, like the rest of the characters proposed by Puente (1994), show that this relationship does not clearly differentiate some of the taxa studied. The remaining anatomical characters, such as the length of the free oviduct, the atrium, the length of the dart sacs, the penis, the penis diameter, and the bursa copulatrix’ duct and its dimensions, do not allow us to discriminate any of the taxa treated (tables 4–5). An exception was found with an aphallic specimen of Gallifa (table 5: specimen nº 4; fig. 7B). In the same specimen a metacercariae of a digenean tre� matode of the family Brachylaimidae Joeux et Foley, 1930, was found lodged in the kidney, an organ that is usually next to the hepatopancreas, pericardial cavity and pedal gland in land snails (Manga, 1983; Bargues, 1986). Its relevance stems from the fact that is the first record of a brachylaimid trematod in metacercariae stage in X. montserratensis, a parasite of small mammals, using this species as an intermediate host. Taxonomical clarification Results obtained according to morpho–anatomical characters and measures from both the shell and reproductive system show that taxonomical criteria used so far to discriminate the three studied taxa should not be considered. The results show the scarce variability in the measures obtained from the shells and from the different organs of the repro� ductive system which have been traditionally used to discriminate these three taxa. This allows us to establish the correct taxonomic status of the three taxa, X. m. montserratensis, X. m. delicatula and X. betulonensis, that actually correspond to a unique species, X. montserratensis. Thus X. betulonensis and

X. m. delicatula are junior synonyms of Xerocrassa montserratensis (Hidalgo, 1870) because they were described subsequently. Redescription of the shell de Xerocrassa montserratensis (Hidalgo, 1870) Redescription based on the study of 73 shells of three taxa: X. m. montserratensis (n = 21), X. m. delicatula (n = 15) and X. betulonensis (n = 37) (figs. 1–3, 5–6; annex): shell from 4 to 5¾ whorls, of regular growth, below convex and above flattened, light brown, grey and sometimes whitish. The dimensions vary between 6.1 and 14.0 mm in diameter and between 4.1 and 7.0 in height. The shape varies according to the locality of origin: it can be conically depressed, with a highly convex base, more globose in some places. The protoconch shows up to 1⅝ whorls, with a 1.25 mm maximum diameter and surface with spiral ornamen� tation. The apical area, and sometimes the umbilicus, presents a dense and regular pattern, costulated or ribbed, with between 11 and 33 ribs in the area of greater density, at the begining of the third whorl. In the last whorl it presents a marked peripheral carinate that is more subtle in some localities. The umbilicus goes from slightly wide to narrow, varying between 1.35 mm and 3.1 mm. The aperture is rounded–oval, sometimes slightly angled. The peristome is acute, with patent thickening inside of whitish colour in adult specimens. Geographical distribution Xerocrassa montserratensis is currently distributed in the province of Barcelona (fig. 9): the 'Serralada Prelitoral Catalana' (Montserrat, Sant Llorenç del Munt, Serra de l’Obac, Gallifa, Puig de la Creu, El Farell and Guilleries), Serralada de Marina, Collse� rola and surroundings. About the populations on this species in the province of Girona, in Viladrau, region of Osona (Altimiras et al., 2005), we visited the area and we only found very old, damaged shells that do not confirm their current presence. In the province of Tarragona in Altafulla and Roda de Berà (Altimira, 1971), as shown later, we have no definitive data that corroborate its current presence. After having prospected many specimens in the present study, we only found living specimens in the studied localities and its surroundings. We are unaware of evidence that living individuals have been found in recent times in the mountains of Collserola (Bros, 2004, 2009; Torre et al., 2014). For biogeographical purposes, we have included bi� bliographic references that mention this species found in sediments of riverbanks in quaternary deposits; it is not always specified whether the samples correspond to live specimens or only shells or subfossils. One sample of X. montserratensis deposited in the malacological collection at the Natural Sciences Museum of Barcelona is linked to locations far from the aforementioned distribution area. Two labels inside the sample convey incoherent information about the geographic origin of this record: Roda de

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

Berà and Altafulla, two locations separated by some 10 km between them (both in Tarragona province). We visited the area and thoroughly sampled suitable habitats for X. montserratensis but we did not find any specimen attributable to this taxon. We conse� quently reject this information. Acknowledgements We would like to thank Àngel Miño, Cinta Pérez and Mireia Vila from the 'Oficina Tècnica de Parcs Naturals de la Diputació de Barcelona', Jordi Calaf of the Natural Parc of Montserrat mountain. We are also grateful to Dr. Francesc Uribe and Miguel Prieto from the Museu de Ciències Naturals de Barcelona, for providing us with the study and assignment of material studied type, and Jacint Altimiras by pro� viding data of geographical distribution. In addition, we thank the Muséum National d’Histoire Naturelle of París for sending photographs of the lectotype of X. montserratensis, Dr. María Yolanda Manga for help in the identification of the trematode, and the mathematician Mr. Vicent Escutia for his assistance in the statistical analysis. We also thank the section of electronic microscopy at the SCSIE of the University of Valencia for their help in the use of the scanning electron microscope. Finally, our thanks to the two reviewers and the editor who helped to improve various aspects of the manuscript. References Almera, J. & Bofill, A., 1898. Moluscos fósiles reco� gidos en los terrenos pliocénicos de Cataluña. Descripciones y figuras de las formas nuevas y enumeración de todas las encontradas en dichos yacimientos. Boletín de la Comisión del Mapa Geológico de España, 24: 1–233. Altimira, C., 1971. Notas malacológicas. Contribución al conocimiento de la fauna malacológica terrestre y de agua dulce de Cataluña. Miscel·lània Zoològica, 3(1): 7–10. Altimiras, J., Bech, M., Rodríguez, M. T., Ondina, M. P., Alonso, M. R. & Ibáñez, M., 2005. Noves cites malacològiques a la comarca d’Osona. Butlletí del Centre d’Estudis de la Natura B–N, 6(3): 257–265. Altonaga, K., Puente, A. I., Martínez-Ortí, A., Prieto, C. E. & Gómez-Moliner, B. J., 2011. Xerocrasssa montserratensis (Hidalgo, 1870). In: Atlas y Libro Rojo de los Invertebrados amenazados de España (Especies Vulnerables): 971 (J. R. Verdú, C. Numa & E. Galante, Eds.). Dirección General de Medio Natural y Política Forestal, Ministerio de Medio Ambiente, Medio Rural y Marino, Madrid. Arnet, R. & Bofill, A., 1879. Excursió a Sant Llorenç del Munt. Butlletí de l’Associació d’Excursions Catalana, I: 23–127. Bargues, M. D., 1986. Contribución al Conocimiento de la Evolución de los Digénidos de la familia Brachylaimidae Joeux et Foley, 1930 (Trematoda: Brachylaimoidea) a Nivel de Molusco Gasterópodo

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Martinez–Ortí & Bros

264

Annex. Measurements and data from shells of Xerocrassa m. montserratensis and X. m. delicatula: ApD. Diameter aperture; ApH. Height aperture; BLW. Beginning of the last whorl from the peristoma; Coll. Collection; D. Diameter; ELW. End of the last whorl; ETW. End of the third whorl and beginning of the four whorl; H. Height; H/D. Ratio between height and diameter; LW. Last whorl; PrD. Diameter of the protoconch; S. Spire; U. Umbilicus; W. Whorls; WPr. Whorls of the protoconch.

Taxa

X. m. montserratensis

Locality

Coll

H/D

Hidalgo

12.1

6.2

0.512

Locus typicus Lectotype, MNHN–23274

X. m. montserratensis

Bros

10.5

6.7

0.638

X. m. montserratensis

Topotypes “

Bros

10.4

5.7

0.548

X. m. montserratensis

“

Bros

9.6

5.7

0.593

X. m. montserratensis

“

Bros

8.7

5.5

0.632

X. m. montserratensis

“

Bros

9.5

6.6

0.694

X. m. montserratensis

“

Bros

9.3

5.1

0.548

X. m. montserratensis

“

Bros

9.1

5.5

0.604

X. m. montserratensis

“

Bros

9.6

5.4

0.562

X. m. montserratensis

“

Bros

10.1

5.5

0.544

X. m. montserratensis

“

Bros

10.6

5.8

0.547

X. m. montserratensis

Bros

9.4

6.5

0.614

X. m. montserratensis

“

Bros

9.2

6.3

0.684

X. m. montserratensis

“

Bros

10.0

6.4

0.64

X. m. montserratensis

“

Bros

10.1

6.2

0.613

X. m. montserratensis

“

Bros

9.6

6.1

0.635

X. m. montserratensis

“

Bros

9.9

6.5

0.656

X. m. montserratensis

“

Bros

9.0

5.6

0.622

X. m. montserratensis

“

Bros

8.7

6.1

0.701

X. m. montserratensis

“

Bros

9.6

6.5

0.677

X. m. montserratensis

“

Bros

9.4

5.7

0.606

X. m. delicatula

Bofill

8.7

4.7

0.54

(MZB 81–4767)

Bofill

9.0

4.8

0.533

Els Munts

La Mata (Lectotype;

MZB 81–4766)

Paralectotype

X. m. delicatula

Paralectotype (MZB 81–4768)

Bofill

9.4

5.5

0.585

X. m. delicatula

Paralectotype (MZB 81–4769)

Bofill

8.6

4.7

0.546

X. m. delicatula

Paralectotype (MZB 81–4770)

Bofill

8.9

5.5

0.618

X. m. delicatula

Topotypes

Bros

11.7

6.5

0.555

X. m. delicatula

“

Bros

10.5

5.8

0.552

X. m. delicatula

“

Bros

11.5

5.8

0.504

X. m. delicatula

“

Bros

10.8

5.5

0.509

X. m. delicatula

“

Bros

10.8

5.7

0.527

X. m. delicatula

“

Bros

10.6

6.4

0.603

X. m. delicatula

“

Bros

12.2

6.6

0.54

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

265

Anexo. Medidas y datos obtenidos de las conchas de Xerocrassa m. montserratensis y X. m. delicatula: ApD. Diámetro de la abertura; ApH. Altura de la abertura; BLW. Inicio de la última vuelta desde el peristoma; Coll. Colección; D. Diámetro; ELW. Final de la última vuelta; ETW. Final de la tercera vuelta e inicio de la cuarta; H. Altura; H/D. Relación entre la altura y el diámetro de la concha; LW. Última vuelta; PrD. Diámetro de la protoconcha; S. Espira; U. Ombligo; W. Vueltas de espira; WPr. Vueltas de la protoconcha.

ApD

ApH

PrD

WPr

ETW

BLW

ELW

–

1.77

–

5.7

1.0

5.4

4.9

2.25

1.1

5¼

1½

5.1

0.6

5.1

4.4

2.25

1.15

5¼

1¼

4.7

1.0

4.8

4.4

2.0

1.0

1¼

4.4

1.1

4.35

3.8

2.0

0.95

5½

1¼

5.1

1.4

5.15

4.2

2.25

1,0

5⅛

1¼

4.4

0.7

5.15

4.2

2.0

0.95

1¼

4.4

1.1

4.9

3.9

2.25

0.9

5¼

1¼

4.6

0.8

4.8

3.8

2.0

0.9

5⅛

1⅜

4.8

0.7

5.2

4.35

2.35

0.95

5¼

1⅜

5.1

0.6

5.2

4.2

2.15

1.0

1¼

5.3

1.2

5.15

4.5

1.8

1.0

5¼

1⅜

5.2

1.1

5.0

3.95

1.9

1.05

5⅛

1½

5.4

1.0

5.15

4.35

2.2

1.15

5¼

1½

5.4

0.8

5.3

4.7

2.0

1.1

5¼

1 ⅜

5.1

1.0

4.95

4.25

2.15

1.1

5¼

1½

5.3

1.2

5.2

4.75

2.05

1.05

5⅜

1¼

4.7

0.9

4.85

4.2

1.6

1.1

1½

5.7

0.4

4.75

4.1

1.65

1.05

5¼

1¼

5.4

1.1

5.1

4.5

2.0

1.05

5⅜

1¼

0.7

4.75

4.2

2.0

1.0

5½

1½

4.1

0.6

4.35

3.7

1.75

1.0

1¼

4.2

0.6

4.25

3.6

2.0

1.05

4⅛

1⅜

4.8

0.7

4.9

3.9

1.55

1.25

4⅞

1½

4.2

0.5

4.35

3.6

1.5

1.0

4¾

1½

4.1

1.4

3.4

1.7

1.0

5¼

1¼

5.8

0.7

5.2

4.85

2.25

0.95

5½

1¼

5.1

0.7

5.0

4.75

2.5

0.95

5½

1¼

5.3

0.5

5.1

4.65

2.3

1.0

5½

1½

4.7

0.8

5.0

4.3

2.25

0.95

5¼

1⅜

5.1

0.6

5.2

4.75

2.7

1.0

5¼

1⅝

5.4

1.0

5.0

4.7

2.25

0.95

5½

1½

5.6

1.0

5.6

5.1

2.75

1.0

5½

1¼

Martinez–Ortí & Bros

266

Annex. (Cont.)

Taxa

Locality

Coll

H/D

X. m. delicatula

“

Bros

10.4

5.8

0.557

X. m. delicatula

“

Bros

14.0

8.2

0.585

X. m. delicatula

“

Bros

11.7

7.0

0.598

X. betulonensis

Locus typicus, Lectotype; MZB 81–4808 Bofill

9.4

4.6

0.489

X. betulonensis

Topotypes

Bros

9.1

5.4

0.593

X. betulonensis

“

Bros

8.5

5.0

0.588

X. betulonensis

“

Bros

9.1

5.2

0.571

X. betulonensis

“

Bros

8.2

4.8

0.585

X. betulonensis

“

Bros

8.55

4.5

0.526

X. betulonensis

“

Bros

8.0

4.3

0.537

X. betulonensis

“

Bros

9.2

5.2

0.565

X. betulonensis

“

Bros

8.0

4.8

0.6

X. betulonensis

“

Bros

9.1

5.1

0.56

X. betulonensis

“

Bros

8.9

5.2

0.584

X. betulonensis

“

Bros

8.6

5.1

0.593

X. betulonensis

“

Bros

8.4

5.3

0.63

X. betulonensis

“

Bros

8.1

5.1

0.629

X. betulonensis

“

Bros

9.2

5.8

0.63

X. betulonensis

“

Bros

7.1

4.6

0.647

X. betulonensis

“

Bros

8.4

5.0

0.595

X. betulonensis

Gallifa

Bros

8.0

4.5

0.562

X. betulonensis

“

Bros

6.9

4.3

0.623

X. betulonensis

“

Bros

7.1

4.0

0.563

X. betulonensis

“

Bros

8.4

5.2

0.619

X. betulonensis

“

Bros

8.2

4.7

0.573

X. betulonensis

“

Bros

8.1

4.6

0.567

X. betulonensis

“

Bros

8.5

4.7

0.552

X. betulonensis

“

Bros

7.6

4.7

0.618

X. betulonensis

“

Bros

9.2

5.1

0.554

X. betulonensis

“

Bros

7.9

4.6

0.582

X. betulonensis

Sentmenat

Bros

8.2

4.9

0.597

X. betulonensis

“

Bros

9.9

6.1

0.616

X. betulonensis

“

Bros

6.9

4.6

0.666

X. betulonensis

“

Bros

8.2

5.0

0.609

X. betulonensis

“

Bros

7.5

4.3

0.573

X. betulonensis

“

Bros

7.4

4.1

0.554

X. betulonensis

“

Bros

8.4

5.1

0.607

X. betulonensis

“

Bros

8.0

4.5

0.562

X. betulonensis

“

Bros

8.9

5.0

0.561

X. betulonensis

“

Bros

7.6

4.4

0.578

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

267

Annex. (Cont.)

ApD

ApH

PrD

WPr

ETW

BLW

ELW

5.0

0.8

5.1

4.7

2.15

0.95

5½

1⅝

6.8

1.4

6.8

6.0

3.1

1.05

5¾

1½

5.4

1.6

5.3

5.0

2.75

1.0

5¾

1½

4.1

–

1.9

–

4¾

1¼

4.4

1.0

–

1.5

1.2

4¾

1⅜

4.2

0.8

4.0

3.45

1.35

1.2

4½

1¾

4.6

0.6

4.0

–

1.4

0.95

4¾

1½

3.8

1.0

4.0

2.75

1.45

1.0

4⅝

1¼

4.0

0.5

4.1

3.45

1.4

1.0

4½

1⅜

3.8

0.5

4.0

2.95

1.25

1,0

4¼

1¼

4.6

0.6

4.65

3.8

1.55

1.0

4½

1¼

4.1

0.7

4.25

3.35

1.9

1.2

4 ⅝

1½

4.2

0.9

4.25

3.6

1.85

1.1

4 ⅜

1½

4.3

0.9

4.4

3.45

1.75

1.2

4 ⅝

1¼

4.8

0.3

4.35

3.5

1.7

1.0

4⅞

1¼

4.4

0.9

3.85

3.5

1.4

1.05

4⅝

1¼

4.2

0.9

4.1

3.25

1.75

1.0

4¾

1¼

4.8

1.0

4.35

3.7

2.5

1.15

4⅞

1⅜

4.2

0.4

4.0

3.15

1.5

1.05

4½

1⅜

4.3

0.7

4.45

3.9

1.65

1.05

4⅝

1⅜

3.9

0.6

4.0

3.3

1.6

1.0

4¾

1⅜

3.7

0.6

4.0

3.25

1.5

1.0

4¾

1½

3.5

0.5

3.6

3.1

1.75

1.0

4⅞

1 ⅜

4.1

1.1

4.24

3.75

1.75

1.05

1 ⅜

3,9

0.8

4.0

3.35

1.85

0.95

5⅛

1¼

3.9

0.7

4.0

3.3

1.75

0.95

5⅛

1¼

4.1

0.6

4.4

3.7

1.85

1.05

4⅞

1½

4.2

0.5

3.85

3.4

1.75

1.0

1⅜

4.5

0.6

4.6

3.85

2.1

1.05

1½

3.9

0.7

4.15

3.6

1.65

1.05

1½

4.3

0.6

4.75

3.7

1.5

1.0

4⅞

1½

5.1

1.0

5.0

4.25

1.75

0.95

5¼

1¼

3.8

0.8

3.4

3.0

1.45

1.15

1½

4.4

0.6

4.25

3.75

1.55

1.0

1¼

3.6

0.7

4.0

3.4

1.25

1.0

4¾

1¼

3.5

0.6

3.7

3.1

1.6

1.0

4⅞

1½

4.1

1.0

4.1

3.6

1.7

1.0

1⅜

3.8

0.5

4.1

3.7

1.75

0.95

4¾

1¼

4.2

0.8

4.35

3.8

1.75

1.0

1½

3.8

0.6

3.85

3.1

1.75

1.0

4¾

1¼

268

Martinez–Ortí & Bros

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

269 Forum

Coping with the editorial process: considerations for early–career biologists G. D. Grossman

Grossman, G. D., 2017. Coping with the editorial process: considerations for early–career biologists. Animal Biodiversity and Conservation, 40.2: 269–276. Abstract Coping with the editorial process: considerations for early–career biologists.— In this essay I describe aspects of the interactions between authors, reviewers and editors with the goal of helping early–career biologists navigate the publication process. Multiple authors and editors have commented on the current difficulties of obtaining quality referees for manuscript reviews, and as a consequence, the frequencies of rejections based on uninformed or erroneous reviews, may be increasing. I suggest a variety of strategies for dealing with: 1) manuscript rejections by editors without review, 2) editors who report but do not comment on reviewer comments, 3) reviews that appear to be uninformed or idiosyncratic, and 4) comments suggesting stylistic revisions rather than substantive ones. The key to any successful strategy for dealing with editors and referees involves ensuring the interaction remains civil and retains a high level of objectivity regarding criticism. In addition, the specific strategies that an author uses to respond to stylistic and substantive editorial comments will depend on their experience and perhaps, reputation in the field. The techniques suggested herein should serve to stimulate discussion of some problems in our field and also increase the probability of acceptance of a worthy manuscript submitted for publication. Key words: Scientific publication, Publication process, Reviewing, Editorial, Editors, Manuscript rejection, Manuscript revision Resumen Lidiar con el proceso editorial: consideraciones para biólogos en la fase inicial de su carrera.�� — En �� el presente en� sayo se describen algunos aspectos de la interacción entre los autores, los revisores y los editores, con el objetivo de ayudar a los biólogos en la fase inicial de su carrera a navegar por el proceso de publicación. Múltiples autores y editores han señalado las dificultades actuales para encontrar revisores de calidad que revisen los manuscritos y, como consecuencia, es posible que esté aumentando la frecuencia de rechazos debido a revisiones sin conocimiento de causa y erróneos. Se sugieren varias estrategias para lidiar con: 1) el rechazo de manuscritos por los editores sin una revisión; 2) los editores que informan de los comentarios de los revisores, pero no formulan observaciones al respecto; 3) las revisiones que parecen infundadas o idiosincrásicas; y 4) los comentarios que sugieren cambios de estilo en lugar de cambios sustantivos. La clave de toda buena estrategia para tratar con los editores y los revisores consiste en asegurarse de que la interacción sea cordial y mantenga un alto grado de objetividad respecto de las críticas. Además, las estrategias concretas que un autor utiliza para responder a los comentarios estilísticos y sustantivos de los editores dependerán de su experiencia y, tal vez, de su reputación en el sector. Las técnicas que aquí se sugieren deberían servir para estimular el debate sobre algunos problemas de nuestro sector y aumentar la probabilidad de que se acepte un buen manuscrito sometido para su publicación. Palabras clave: Publicación científica, Proceso de publicación, Revisión, Edición, Editores, Rechazo de manuscritos, Revisión de manuscritos Received: 12 IV 17; Conditional acceptance: 3 VIII 17; Final acceptance: 5 VIII 17 Gary D. Grossman, Warnell School of Forestry & Natural Resources, Univ. of Georgia, Athens, Ga 30602 USA.

ISSN: 1578–665 X eISSN: 2014–928 X

270

Introduction All research scientists undergo the familiar, and occasionally tedious, experience of addressing re� viewers' and editors' comments prior to acceptance of a manuscript for publication. Despite the great importance of interactions among authors, reviewers and editors (I will use the terms referee and reviewer interchangeably), there are few journal articles that describe strategies for addressing substantive and stylistic comments arising during the reviewing pro� cess (but see DeVries et al., 2009; Grod et al., 2010; Schramm & Miranda, 2012; Jennings et al., 2012; Fox et al., 2016), although some information also may be found in the blogosphere (see posts by Heard, 2016a; Duffy, 2015; and Fox, 2015), as well as the books on scientific publication by Heard (2016b) and Benson & Silver (2013). A strategic approach to addressing editorial comments may be particularly important in cases where reviewers or editors have made errors or appear to have a lack of expertise or interest in the manuscript. In this paper I describe strategies for dealing with these situations constructively, based on my own publication experience (author or coauthor on 120+ papers appearing in 35+ journals, editor or editorial board member for five scientific journals). Although my unit of study is small and unreplicated (N = 1), I propose strategies with the particular hope that they will be of use to researchers in the early stages of their careers. Not surprisingly, my approach likely is individualistic, however, it has been quite productive for me and my students. In addition, for two reasons I have included several examples where my responses are harsher and less appropriate tacti� cally, than those I would recommend for early–career scientists. First, these examples demonstrate that in some cases different tactics may be successful for early and late–career scientists, and second, because story–telling and personal insights are important and uncommon modes of communicating scientific infor� mation (Gallagher & Maher, 2004; Grobstein, 2005). If I had shaped this essay to portray dealing with problematic aspects of the editorial process as an emotion–free, robotic process, it would be deceitful and an insult to scientific authors, especially students. Consequently, in keeping with the efficacy of 'story' as a mode of communication, I have described the techniques that I used to deal successfully with the editorial process, warts and all. Perhaps, this is yet one more case of a late–career person telling an early–career person 'do as I say, not as I do', but it also acknowledges the humanity of the scientific endeavor and makes the reading more interesting. Undoubtedly, the most important point that an au� thor needs to recognize while engaged in the editorial process, is that editors and referees are overworked and underpaid (if paid at all), and should be treated with respect and courtesy. These individuals provide altruistic services for improvement of our field, at personal cost to their own research programs and advancement. Nonetheless, being an editor is not all self–sacrifice; it also is a well–recognized and impor� tant career achievement that increases recognition

Grossman

and aids in promotion. Being an editor accrues the additional benefit of being on the decision–making side of the publication process, which provides excellent training for helping pass your own work through the publication ringer. Similarly, serving on a grant review panel also serves as great training for getting your own proposals funded. Despite the rewards of reviewing manuscripts (as with reviewer and referee, I will use paper and manus� cript interchangeably), it has become sufficiently difficult for editors to find qualified and thorough reviewers in ecology, evolution, and conservation science that a 'reviewer crises' has been declared (Hochberg et al., 2009; McPeek et al., 2009; Grossman, 2014). This crisis has precipitated several effects that negatively impact the reviewing process. For example, it is difficult to find sufficient reviewers that are experts in every subfield within our discipline; the result is that a behaviorist might end up reviewing population dynamics papers and a habitat specialist reviewing dietary papers. Although this may improve the paper by requesting revisions that will increase readability for a more general audience; there may be negative consequences as well. For example, the reviewers may not be familiar with specialized analytical appro� aches used in the subfield, or with a specific literature. Unfortunately, this may result in rejection of a paper because of reviewer ignorance rather than quality deficits. The likelihood of such errors increases when speedy reviews are requested by journals in an effort to minimize the time between submission and publica� tion; and speedy editorial decisions have become an advertising point for many journals. If a fast review is requested, say within three weeks, the unfamiliar re� viewer may not have time to gain sufficient background to provide an informed review given their everyday professional responsibilities. In addition, mismatches between reviewers and manuscripts are likely to be� come more frequent as knowledge and specialization expand exponentially in our field. The paucity of reviewers also means that both referees and editors of general journals in broad fields commonly must evaluate papers outside of their own areas of research, which may lead to an increase in errors and misunderstandings. In this situation, editors may serve more as conduits that summarize and perhaps overemphasize the reviewers’ assertions, rather than function as evaluators of reviewer’s remarks. Certainly, it is now common to receive editorial decision letters that contain little or no guidance regarding which reviewer comments must be addressed and which are matters of opinion. Even in the past, some editors failed to provide this information, which is unfortunate, because a lack of guidance during the revision process may leave an author stranded in a sea of misunderstandings or errors. If my own personal experience is an indicator, it is likely that the reviewer crises has led to a decrease in the quality of reviews, with a concomitant increase in idiosyncratic comments representing reviewer’s personal preferences rather than the consensus of professional opinion. I view the lack of 'comment filtering' by editors as a major problem in the current

Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017)

reviewing system and have addressed it elsewhere (Grossman, 2014); nonetheless, in this essay I will propose strategies for dealing with a lack of guidance from editors, as well as a variety of other issues that commonly arise in the publication process. Situations and strategies As with any strategy discussed in this essay, courtesy and objectivity are the keys to positive outcomes, as is an appropriate response strategy. Although the ideal situation is for everyone to be treated exactly the same, human nature being what it is, it is likely that a fresh PhD submitting their first paper will be more successful with a circumspect strategy than a past–President of the Ecological Society of America (I discuss some of these differences later in this paper). It also is not surprising that researchers with extensive and strong publication records likely possess greater credibility 'when dealing with matters of professional opinion' than less experienced researchers, because they have a proven history of publication and research experience. The first evaluation that a scientist’s manuscript encounters is when the editor decides to either send the paper through the review process or reject it without sending it through the journal's review process. If the decision is the latter, my experience indicates there is little that can be done strategically, although if the rejection seems excessively arbitrary, it may be worthwhile to enquire politely regarding its grounds. Rejection without review is particularly common in the most prestigious journals such as the American Naturalist, Ecological Society of American Journals, British Ecological Society Journals and Society for the Study of Evolution Journal, all of whom have very high submission rates. But even prominent journals focusing on specific taxonomic groups (e.g., mammalogy, ichthyology, etc.) now employ this approach; concomitant with the increased number of researchers in the scientific community and its consequent, the increased number of manus� cripts submitted annually. Clearly, for some journals pre–review rejections are necessary to maintain a reasonable work–flow, and may even be helpful from the standpoint that the author does not have to wait months to receive a decision. Personally, I try to submit papers to journals that have published conceptually similar works, but only if my manuscript has unique aspects not addressed by the previous publication(s). This increases the probability that a paper will be sent out for review, but also may serve as the basis for an inquiry if your paper is rejected out of hand. Nonetheless, be prepared to hear 'we've already published sufficient papers on this topic'. I have rarely been successful in getting a manus� cript reconsidered when it was initially rejected without review by an editor. The one success involved a case in a well–known monographs journal where a page limit had recently been enacted but this information was not in the Notice to Authors for the journal. When I enquired as to the rejection the editor admitted that I was over the page limit and informed me that he

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would consider a resubmission pared to meet the new page limitations. So I reduced the manuscript and it was published by the journal. My first negative experience with reviewers’ com� ments involved one of my dissertation papers on a species of fish, a goby. Members of the Gobiidae typically are abundant, functionally important, com� ponents of estuarine fish assemblages worldwide. The manuscript examined the feeding ecology of this estuarine species over slightly more than a year including gut fullness, diet, prey diversity, diel feeding periodicity and size–linked changes in diet. The paper was accepted pending revision by a well–known marine ecology journal and I revised accordingly. There was no guidance from the editor regarding the reviewers’ comments; consequently, I made most of the requested revisions and offered detailed explanations for why I had not complied with the few remaining substantive recommendations. Rather than make the decision, the editor sent the paper back to the referees, one of whom was satisfied by my revision and the other was not. That referee insisted that a section of the manuscript on prey size selection in large and small fish (data and discussion) be removed because its contribution to the paper was insubstantial. I then called the editor who said I had to make every change requested by the referee or my paper would be rejected. Being a new PhD looking for a job, I complied, although my lack of experience likely had little impact on the editor’s insistence on revision. My paper was published without the prey size data, but given that life had just handed me a bowl of lemons, I decided to make lemonade. I took the excised data and wrote a new paper reframing the research question in terms of foraging theory and the ontogenetic niche. This manuscript subsequently was published in a highly respected ecological jour� nal and according to Google Scholar, has been cited 100 times. Conversely, the marine ecology paper has been cited 56 times; draw your own conclusions from these data. These examples illustrate two key principles of scientific publication. First is the necessity, if the peer–review process is to function in an objective and efficient manner: that editors act as independent judges who assess the validity of a reviewers comments and communicate those assessments to authors rather than just forward them along without evaluation (Grossman, 2014). Second, if you and your experienced colleagues are convinced that a manuscript is important and publishable, as I was with the prey–size data, do not give up after a rejection (or editorial exorcism) or two. In particular, try and decide whether the question and data can be reframed in a manner that may increase its relevance and broaden its scientific appeal before resubmitting. A taxonomy of editor's and reviewer's comments We all deal with editors and reviewers' comments and it is best to remain open–minded and focus on the fact that most reviewers want to improve a manuscript rather than prevent its publication. I have

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written previously about the starting point one should use when reviewing a paper (Grossman, 2014); i.e., it is publishable until it accrues a sufficient number of problems that it becomes unpublishable (and see the post by Hendry, 2014), or at least view the manuscript neutrally. Nonetheless, the instructions to reviewers of many journals seem to stress journal characteristics that tip the balance towards rejection such as: necessarily high rejection rates to maintain journal quality and reputation, page limitations, high submissions, and helping raise the journals Impact Factor. I am not arguing that these are unimportant aspects of journal management, but I suspect they result in the rejection of some valuable manuscripts, albeit ones that might require nontrivial revision Taxon one – the editor's decision Given that your paper has been sent out for review, you will receive a set of reviews along with a 'decision letter' from the editor. For most journals this is a form letter with blank spaces for insertion of the actual decision, which may be somewhat opaque, especially for highly desirable journals. In the golden days of my youth, the categories typically were fairly straightforward: 1) accept, 2) accept with revision (sometimes this was split into the categories of minor, moderate and major), and 3) reject. Two of the journals that I do editorial work for have a similar, and fairly straightforward rating system with: Accept, Minor Revision, Major Revision, Reject & Resubmit, and Reject. However, a number of journals have more confusing systems. My first inkling that things had changed occurred when a paper I sent to a major ecological/evolution journal was returned with mixed reviews and a decision that the manuscript was not publishable in its current form. I read this as a rejection, but given that I knew the editor I gave him a call. He then informed me that if I thought I could address the criticisms I should revise the paper and send it back. The paper was subsequently accepted without further review. So the lessons here are that anything that is not a complete reject has the possibility of eventual acceptance and when in doubt, politely contact the editor who handled the manuscript. Nonetheless, terms such as 'revision requested', 'contingent accept' and 'reject with invitation to resubmit' may be confusing and vary from journal to journal. My advice on uncertainty in the decision is similar to the previous comment on rejection; any verdict that does not render the paper acceptable without a qualifier should be interpreted that the possi� bility of rejection still exists. Taxon two – constructive reviewer comments Let us assume that you have received a verdict that your paper requires revision before it can be accepted, and let us also assume that you have received little or no guidance from the editor on which comments must be addressed and which are optional. There really is no reason to extensively discuss constructive comments you agree with, other than to merely write

Grossman

something like 'good idea… changes made'. Nonethe� less, it always smooths the road to let the editor know that you have considered all comments carefully, by providing positive feedback on reviews and comments. If a referee has made a cogent comment that impro� ves the manuscript, let the editor and the reviewer know by commenting positively in your response. In addition, many mainstream journals copy the referees with the authors' responses and final verdict, and it is a more positive experience when reviewers know their comments were taken seriously, especially if the review took substantial effort to complete. Taxon three – your writing is not clear A referee has every right to object to the prose in a manuscript if it is unclear. Nonetheless, they also must fulfill their responsibilities by detailing exactly what was confusing in the prose and more importantly, by provi� ding a short and succinct example of 'how clarity can be improved'. I am not suggesting that the reviewer rewrite entire sections of a manuscript, but a simple comment that 'lines 156–159 are unclear' may yield few insights for an author for whom the passage re� mains clear. Even proficient writers receive comments regarding a lack of clarity or misunderstood prose, and it is not infrequent that they occur in reviews that appear to be hurriedly completed. This may suggest that the reviewers did not review the manuscript ca� refully, but also may indicate that a reader who skims the paper also will not grasp the gist of what is written (i.e., it may truly be a place for clarification, although I am not suggesting that we write for readers who skim rather than read carefully). Obviously, comprehension of the written word represents an interaction between the writer and the reader and failures may occur on both ends. However, a substantial number of referees seem to believe that the failure always is on the part the author, which is unfortunate. One way to identify problems in your writing prior to submission is to have it reviewed by colleagues, which, early in my career, was a common practice. Unfortunately the greatly increased workloads of most researchers today, have rendered this practice less common, but being a presubmission reviewer is beneficial role for graduate students and post–docs. But what is an author to do when the reviewer has failed to identify the specific items or sections that they perceived as unclear? When I find myself in this situation, I examine the writing in the manuscript tho� roughly and clarify everything that might be perceived by another reader as ambiguous or vague. Sometimes, having worked on a piece of research for years, things seem obvious to us when in fact they are not obvious to a new reader. After revising the manuscript, and without making any comments about clarity, I ask my lab members to review the paper. As an early–career scientist, you may ask experienced colleagues, senior graduate students, or committee members to review a manuscript. I then respond to the editor that the text has been reexamined and XX changes made to improve clarity.

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Taxon four – I am right, the referee is wrong! This is the type of situation where you are tempted to respond with a snide comment, but here also po� liteness pays off. It also is where you should do as I say and not as I do. In responding to an erroneous comment, it always is wise to take the burden on your own shoulders by beginning your response with something like 'I am confused by the Referee’s comment that we used an inappropriate reference…', or 'Perhaps my writing was unclear...' and then go on to make your point. I do not recommend that early– career scientists let their frustrations show regarding errors in reviews, but I suppose that is a personal decision. In general, I do not think that this is good practice, unless you are willing to have a paper sent back again for review and revision. Remember, your goal is to get your paper accepted and not to engage in verbal or written fencing. Consequently, here is the comment and my rebuttal although I have corrected the reviewer's grammar to a point where it is now comprehensible. Referee's comment: References need some additions and es� pecially lack references to Jonsson & Jonsson Ecol of … brown trout – springer 2011, but there are a few other novel references missing. On line 34 Quinn ref is fine – but Jonsson would be more correct – Tom's (Quinn) trout data are for steelhead alone, and my response 'Despite the fact that the referee is wrong regarding the Quinn reference, which contains infor� mation on multiple trout species including brown trout, we have added the Jonsson reference.' (the subject of the manuscript was brown trout). The difference of opinion on whether or not a reference should be included or excluded is a minor matter and it almost always is good strategy to comply. Complying with relatively insignificant editorial matter demonstrates to the editor that you are: 1) not defensive about your manuscript, 2) take the review process seriously, and 3) are not going to make a fuss over trivial issues. Whether or not you should point out that the referee is wrong, as I did, is a matter of strategy, which may differ for early and late–career researchers. If the referee clearly is hostile and had made a number of erroneous comments, then it may be good strategy to point out their multiple errors, but only in a polite and professional manner. Nonetheless it generally is wise to begin such a response with something conciliatory such as 'Perhaps I have misunderstood comment X but it appears that…' Conversely, if the reviewer has been objective and provided a thorough and constructive review: nothing is to be gained by emphasizing a minor error. Here is another example from a recent paper, and because I had wade through multiple pages of erro� neous comments, and am old and cranky at times, my patience with this hostile reviewer (and the editor whom I suspect had not even read the review) had evaporated completely. To use a scientific phrase, I was totally pissed and as one reviewer of the current paper remarked 'Is this an example of what not to do?' So, no I would not recommend that an early–career scientist use this tone, but sometimes written venting

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may have mental health benefits (Smyth, 1998) as long as you are willing to accept the consequences (potential rejection). Referee's comment: 'The authors refer to long–term studies, which is not the case [sic]: although the total time is 20 years, each station is individually followed during 11 and 13 years.', and my admittedly irritated response: 'But the claim that this study is not 'long– term' is ridiculous when it encompasses 20 years of samples which represents 8–10 times the mean generation time of this species. Long–term must be judged against the mean generation time of the species not by any absolute length of time or some personal opinion. In addition, we have published pa� pers in journal A using 'long–term' that had half the data but encompassed 4–6X the mean generation time...'. You should never descend into emotional argumentation when challenging a referee's erroneous assertion: keep the response factual, unemotional, and professional. Dealing with errors in a review also is a case where professional experience likely plays a role in the response strategy. There is no doubt that a researcher with years of experience and an extensive and high–quality publication record, likely can be more aggressive than a graduate student or new faculty member. Taxon five – you should have conducted analysis X Probably the most common problematic referee comment is that a given analysis is inappropriate for the question being addressed and instead you should have used analysis X. Anyone who has taken multiple statistics or data analysis classes knows that for most scientific questions there typi� cally are multiple valid approaches for statistical or data analyses. And that does not begin to address the fundamental philosophical and practical discus� sions in our field, over the utility and necessity of information–theoretic (AIC, BIC) versus frequentist statistics, although the former approach enables you to conduct multiple–hypothesis testing in a more rigorous and inferentially–valid manner (Burnham & Anderson, 2002; Grossman et al., 2006). I suspect that disagreements over analytical approaches will become more common given the plethora of statisti� cal programs, especially open source programs such as R. Remember, every reviewer will have their own favorite analytical approach but that does not make it right. The first step in responding to such com� ments, is to take a long hard look at the comments to assess whether the referee has indeed, made a valid suggestion regarding improving the analysis. Obviously there is a tendency in creative work to insist we are right which may blind us to constructive criticism. However, if your analysis was correct, the appropriate response is to factually document the validity of your analysis by citing references and examples where the technique was used in a similar or identical analysis, especially in the same journal. Two examples follow below.

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Example one Referee’s comment: 'how do you introduce non–de� layed density dependence in the per capita growth rate model. As such, it appears that you write: N(t+1)/N(t) = f(N(t)) as density(t) = N(t)/wet.area(t) and this statistical model is surprising as you have N(t) on both sides of the equation.' My reply: This is an equation that has been used in a number of previous studies (Grossman et al., 2006, 2010, 2012, and references therein) including several published previously in journal A. We suspect the referee's confusion comes from not having read these papers which were cited in the Methods for tests of density–dependence. Nonetheless we have clarified this issue by adding the following text. 'Be� cause density at time t appears in both sides of the regression equation for per capita rate of increase (y) vs simple density–dependence (X), a finding of significance in such a model only is suggestive of a density–dependent effect (Grossman et al., 2006, 2010, 2012). However, findings of density–depen� dence in growth data represent strong evidence for density–dependence, especially when combined with similar results from per capita rate of increase data (Grossman et al., 2006, 2010, 2012)…' Your argument also might be strengthened by citing papers other than your own. Example two Here is an example involving a claim that an analysis was not included in the manuscript, when in fact it was. In addition, the potential analysis itself was misunderstood by the reviewer. Referee’s comment: to what degree are these autocorrelated – mean ann flow —max ann flow max ann weekly flow— I am asking whether some of the explanatory variables are correlated – eventually you should consider whether the final model then could be simplified by emitting some variables?: 'The same argument of course applies to temp' and my response: For some reason the referee didn't seem to realize that we used PCA to identify correlations among flow (and temperature) variables so that they could be used in analyses as independent variables (i.e., the score of each year on both components one and two). Same comment for temperature data. In addition, with AIC analysis there is no 'final model' there are a series of competing models that are evaluated for their relative explanatory power. There are ample citations in the ms. to support the analysis, and the same techniques have been used in three previous papers published in journal A (Grossman et al., 2010, 2012, 2016). Lines 212–216 (unchanged from the original ms.) state this quite clearly 'In brief, we constructed a set of biologically realistic linear regression models that included one or more of the following predictor varia� bles: 1) population density, 2) age 1 density, 3) adult density, and 4) annual values on principle component one for both temperature and flow data (Grossman et al., 2012). We also constructed a global model including all variables for each analysis'.

These responses illustrate several strategic po� ints when dealing with comments regarding missing or inappropriate analyses. First, quote the original manuscript (with line numbers) if it demonstrates the referee’s comment was inaccurate. Second, if the analysis has been acceptable to the journal (or other equivalent journals), in recent articles, then it should be acceptable now given that it has been vetted previously by multiple, and hopefully, independent referees. This point may affect where you submit articles; strategically, it is better to submit a paper to a journal where your analyses will be familiar, rather than to one where they will be considered nons� tandard. When the referee is wrong, be polite and meticulous in how you demonstrate that errors have been made. Use quotations and do not paraphrase, make your case strong and unambiguous, but be polite and professional. Taxon six – the rigid referee There is not much you can do to deal with this type of referee and I include this example only so that readers will know that it does occur and perhaps is getting more common as reviewers try to clear their desks quickly. In addition, my previous discussion of the referee and editor who insisted that I make every change suggested in the editorial process (goby dietary paper example) is a good example of the 'rigid referee' taxon, nonetheless, here is another real world exam� ple. Reviewers comment: 'The manuscript has failed to comply with the manuscript submission guidelines to such an extent that it is my opinion that it should be rejected and resubmitted once extensive style and formatting revisions have been made.', and my reply: 'It would have been nice to know what these major format failures were and certainly would have saved myself and the referee time if they had just reviewed the content of the ms. which clearly was unaffected by formatting. We did forget to put in line numbering but that would hardly seem to warrant rejection. We have made a few minor formatting revisions to the ms.' Fortunately the editor was proactive and had already sent the paper out for an additional review. Consequently, the decision on the manuscript was based on two thorough and one incomplete review. If the editor has not been proactive and rejects a paper based on minor errors in manuscript formatting then it likely is time to find another journal whose policies are less rigid. Getting to know editors and journal poli� cies may be a way of preventing such a problem and many colleagues are willing to share their experiences regarding editors and journals. Miscellanea One thing to remember regarding interactions with editors is that they do have to power to make or break your paper. When I first became a sectional editor for a journal, back in the last century, I went to one of my mentors who had extensive editorial

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experience and asked him for advice. He gave me many valuable tips, but one thing he also mentioned was that some editors had a 'kill list a list popula� ted with reviewers that unfailingly rejected papers regardless of their quality. Having been an editor or editorial board member for five different international journals myself, I have to admit that I occasionally encountered reviewers that displayed such behavior (they were off my list after two reviews and their reviews were not considered in decisions). Some editors deemed a kill list necessary, because they had repeatedly dealt with authors who refused to revise their manuscripts despite reasonable refe� rees’ comments and basically kept resubmitting the original manuscript (another behavior I have observed). The kill list was a time–efficient way of dealing with these authors; however by being open to constructive criticism and addressing reviewer’s comments in a non–defensive manner you can ensure that your papers are sent to thorough and constructive referees. Editors may or may not have such lists, or use different euphemisms, but their potential existence is one more reason to stay on an editor's good side. Scientific research is a consuming yet joyous task filled with discovery. Nonetheless, science cannot progress unless research results are communicated to other researchers, practitioners, and the general public. Publication in peer–reviewed scientific journals is the most common medium of communication among colleagues and practitioners, although the peer–review process is not error free. I have described a variety of potentially successful response strategies for referees’ comments and editor's decisions via discussions of my own publication history. By necessity these su� ggestions are personal and perhaps individualistic, given they are based on the one senior researcher. However, the apparent lack of published information on the intricacies of the publication process in ecolo� gy and evolution substantially warrant discussion of these issues, especially for early–career researchers. Describing editorial issues in science via story and experience render the process more humane and hopefully elicit the recognition that all scientists deal with common issues. Acknowledgements I would like to thank the many editors that I have served under including David Heins, Alan Hildrew, Robert Johnson, Robert Kendall, Javier Lobon– Cervia, Juan–Carlos Senar, and Colin Thompson. I would also like to thank my many graduate students and post–docs who have tolerated my editing and in turn, whose comments have contributed to increased clarity in my own manuscripts. Funding for this work was provided by the Warnell School of Forestry and Natural Resources. The manuscript was improved by the helpful comments of B. Bozeman, L. Bruckerhoff, E. Cruz–Rivera, D. Devries, T. Fanshier, B. Frenette, K. Gido, J. Grill, B. Grossman, S. Heddon, G. Hopper, Y. Kanno, J. Martin, J. Neuswanger, C. Pennock, E.

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Renner and T. Simon. Finally, I would like to ack� nowledge the constrictive comments and editorial help of the referees: Stephen Heard, Joshua Schimel and Hank Schramm, all of whom provided insightful and constructive comments on the ms. Of course any remaining errors and idiosyncrasies are mine alone. References Benson, P. J. & Silver, S. C., 2013. What editors want: an author's guide to scientific journal publishing. University of Chicago Press, Chicago, Illinois. Burnham, K. P. & Anderson, D. R., 2002. Model selection and multimodel inference: a practical information‑theoretical approach (2nd Edition). Springer‑Verlag, New York, NY. DeVries, D. R., Marschall, E. A. & Stein, R. A., 2009. Exploring the peer review process: what is it does it work and can it be improved? Fisheries, 34: 270–279. Duffy, M., 2015. Writing a response to reviewer com‑ ments. University of Michigan (Dynamic Ecology). Available online at https://dynamicecology.wor� dpress.com/2015/05/26/writing–a–response–to– reviewer–comments/ [Accessed on 5 Aug. 2017]. Fox, J., 2015. FYI: rejected mss often get the same referees when resubmitted to a different journal (Dynamic Ecology). Available online at https:// dynamicecology.wordpress.com/2015/04/13/re� jected–mss–often–get–the–same–referees–when– resubmitted–to–a–different–journal/ [Accessed on 5 Aug. 2017]. Fox, C. W., Burns, C. S., Muncy, A. D. & Meyer, J. A., 2016. Gender differences in patterns of authorship do not affect peer review outcomes at an ecology journal. Functional Ecology, 30: 126–139. Doi: 10.1111/1365–2435.12587. Gallagher, R. & Maher, B., 2004. Science through storytelling. The Scientist, 6 Dec. 2004, p. 4. Aca� demic OneFile [Accessed 5 Aug. 2017]. Grobstein, P., 2005. Revisiting science in culture: science as story telling and story revising. Journal of Research Practice, 1(1), Article M1. Grod, O. N., Lortie, C. J. & Budden, A. E., 2010. Behind the shroud: a survey of editors in ecology and evolution. Frontiers in Ecology and the Envi‑ ronment, 8: 187–192. Doi: 10.1890/090048. Grossman, G. D., 2014. Improving the reviewing pro� cess in ecology and evolutionary biology. Animal Biodiverity and Conservation, 37(1): 101–105. Grossman, G. D., Nuhfer, A. Zorn, T. Sundin, G. & Alexander, G., 2012. Population regulation of brook trout (Salvelinus fontinalis) in Hunt Creek Michigan: a 50–year study. Freshwater Biology, 57: 1434–1448. Grossman, G. D., Ratajczak, R. E., Petty, J. T., Hunter, M., Peterson, J. & Grenouillet, G., 2006. Population dynamics of mottled sculpin (Pisces) in a variable environment: an information theoretic approach. Ecological Monographs, 76: 217–234. Grossman, G. D., Ratajczak, R. E., Wagner, C. M., & Petty, J. T., 2010. Dynamics and population regu�

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lation of southern brook trout (Salvelinus fontinalis) in a southern Appalachian stream. Freshwater Biology, 55:1494–1508. Heard, S. B., 2016a. How to handle an idiotic review (Scientist Sees Squirrel). Available online at https:// scientistseessquirrel.wordpress.com/2016/05/02/ how–to–handle–an–idiotic–review/ [Accessed on 5 Aug. 2017]. – 2016b. The scientist’s guide to writing: how to write more easily and effectively throughout your scientific career. Princeton University Press, Princeton, NJ. Hendry, A. P., 2014. How to be a reviewer/editor. Available online at http://ecoevoevoeco.blogspot. com.es/2014/11/how–to–be–reviewereditor.html [Accessed on 5 Aug. 2017]. Hochberg, M. E., Chase, J. M., Gotelli, N. J., Hastings, A. & Naeem, S., 2009. The tragedy of the reviewer commons. Ecology Letters, 12: 2–4. Jennings, C. A., Lauer, T. E. & Vondracek, B. (Eds.),

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Manuscrits

Animal Biodiversity and Conservation és una revista interdisciplinària publicada, des de 1958, pel Museu de Ciències Naturals de Barcelona. Inclou articles d'investigació empírica i teòrica en totes les àrees de la zoologia (sistemàtica, taxonomia, morfologia, biogeografia, ecologia, etologia, fisiolo� gia i genètica) procedents de totes les regions del món amb especial énfasis als estudis que permetin compendre, desde un punt de vista pluridisciplinar i integrat, els patrons d'evolució de la biodiversitat en el seu sentit més ampli�� . La �� revista no publica com� pilacions bibliogràfiques, catàlegs, llistes d'espècies o cites puntuals. Els estudis realitzats amb espècies rares o protegides poden no ser acceptats tret que els autors disposin dels permisos corresponents. Cada volum anual consta de dos fascicles. Animal Biodiversity and Conservation es troba registrada en la majoria de les bases de dades més importants i està disponible gratuitament a internet a www.abc.museucienciesjournals.cat, de manera que permet una difusió mundial dels seus articles. Tots els manuscrits són revisats per l'editor execu� tiu, un editor i dos revisors independents, triats d'una llista internacional, a fi de garantir–ne la qualitat. El procés de revisió és ràpid i constructiu. La publicació dels treballs acceptats es fa normalment dintre dels 12 mesos posteriors a la recepció. Una vegada hagin estat acceptats passaran a ser propietat de la revista. Aquesta es reserva els drets d’autor, i cap part dels treballs no podrà ser reproduïda sense citar–ne la procedència.

Els treballs seran presentats en format DIN A–4 (30 línies de 70 espais cada una) a doble espai i amb totes les pàgines numerades. Els manuscrits han de ser complets, amb taules i figures. No s'han d'enviar les figures originals fins que l'article no hagi estat acceptat. El text es podrà redactar en anglès, castellà o català. Se suggereix als autors que enviïn els seus treballs en anglès. La revista els ofereix, sense cap càrrec, un servei de correcció per part d'una persona especialitzada en revistes científiques. En tots els casos, els textos hauran de ser redactats correcta� ment i amb un llenguatge clar i concís. Els caràcters cursius s’empraran per als noms científics de gèneres i d’espècies i per als neologis� mes intraduïbles; les cites textuals, independentment de la llengua, seran consignades en lletra rodona i entre cometes i els noms d’autor que segueixin un tàxon aniran en rodona. Quan se citi una espècie per primera vegada en el text, es ressenyarà, sempre que sigui possible, el seu nom comú. Els topònims s’escriuran o bé en la forma original o bé en la llengua en què estigui escrit el treball, seguint sempre el mateix criteri. Els nombres de l’u al nou, sempre que estiguin en el text, s’escriuran amb lletres, excepte quan precedeixin una unitat de mesura. Els nombres més grans s'escriuran amb xifres excepte quan comencin una frase. Les dates s’indicaran de la forma següent: 28 VI 99 (un únic dia); 28, 30 VI 99 (dies 28 i 30); 28–30 VI 99 (dies 28 a 30). S’evitaran sempre les notes a peu de pàgina.

Normes de publicació Els treballs s'enviaran preferentment de forma electrònica (abc@bcn.cat). El format preferit és un document Rich Text Format (RTF) o DOC que inclogui les figures i les taules. Les figures s'hauran d'enviar també en arxius apart en format TIFF, EPS o JPEG. Cal incloure, juntament amb l'article, una carta on es faci constar que el treball està basat en investigacions originals no publicades anterior ment i que està sotmès a Animal Biodiversity and Conservation en exclusiva. A la carta també ha de constar, per a aquells treballs en que calgui manipular animals, que els autors disposen dels permisos necessaris i que compleixen la normativa de protecció animal vigent. També es poden suggerir possibles assessors. Les proves d'impremta enviades a l'autor per a la correcció, seran retornades al Consell Editor en el termini de 10 dies. Les despeses degudes a modificacions substancials introduïdes per ells en el text original acceptat aniran a càrrec dels autors. El primer autor rebrà una còpia electrònica del treball en format PDF.

ISSN: 1578–665X eISSN: 2014–928X

Format dels articles Títol. Serà concís, però suficientment indicador del contingut. Els títols amb designacions de sèries numèriques (I, II, III, etc.) seran acceptats previ acord amb l'editor. Nom de l’autor o els autors Abstract en anglès que no ultrapassi les 12 línies mecanografiades (860 espais) i que mostri l’essència del manuscrit (introducció, material, mètodes, resul� tats i discussió). S'evitaran les especulacions i les cites bibliogràfiques. Estarà encapçalat pel títol del treball en cursiva. Key words en anglès (sis com a màxim), que orientin sobre el contingut del treball en ordre d’importància. Resumen en castellà, traducció de l'Abstract. De la traducció se'n farà càrrec la revista per a aquells autors que no siguin castellanoparlants. Palabras clave en castellà. Adreça postal de l’autor o autors. (Títol, Nom, Abstract, Key words, Resumen, Pala� bras clave i Adreça postal, conformaran la primera pàgina.)

Introducción. S'hi donarà una idea dels antecedents del tema tractat, així com dels objectius del treball. Material y métodos. Inclourà la informació perti� nent de les espècies estudiades, aparells emprats, mètodes d’estudi i d’anàlisi de les dades i zona d’estudi. Resultados. En aquesta secció es presentaran úni� cament les dades obtingudes que no hagin estat publicades prèviament. Discusión. Es discutiran els resultats i es compa� raran amb treballs relacionats. Els suggeriments de recerques futures es podran incloure al final d’aquest apartat. Agradecimientos (optatiu). Referencias. Cada treball haurà d’anar acom� panyat de les referències bibliogràfiques citades en el text. Les referències han de presentar–se segons els models següents (mètode Harvard): * Articles de revista: Conroy, M. J. & Noon, B. R., 1996. Mapping of spe� cies richness for conservation of biological diversity: conceptual and methodological issues. Ecological Applications, 6: 763–773. * Llibres o altres publicacions no periòdiques: Seber, G. A. F., 1982. The estimation of animal abundance. C. Griffin & Company, London. * Treballs de contribució en llibres: Macdonald, D. W. & Johnson, D. P., 2001. Dispersal in theory and practice: consequences for conserva� tion biology. In: Dispersal: 358–372 (T. J. Clober, E. Danchin, A. A. Dhondt & J. D. Nichols, Eds.). Oxford University Press, Oxford. * Tesis doctorals: Merilä, J., 1996. Genetic and quantitative trait vari� ation in natural bird populations. Tesis doctoral, Uppsala University. * Els treballs en premsa només han d’ésser citats si han estat acceptats per a la publicació: Ripoll, M. (in press). The relevance of population studies to conservation biology: a review. Animal Biodiversity and Conservation. La relació de referències bibliogràfiques d’un tre� ball serà establerta i s’ordenarà alfabèticament per autors i cronològicament per a un mateix autor, afegint les lletres a, b, c,... als treballs del mateix any. En el text, s’indic aran en la forma usual: "... segons Wemmer (1998)...", "...ha estat definit per

Robinson & Redford (1991)...", "...les prospeccions realitzades (Begon et al., 1999)...". Taules. Es numeraran 1, 2, 3, etc. i han de ser sempre ressenyades en el text. Les taules grans seran més estretes i llargues que amples i curtes ja que s'han d'encaixar en l'amplada de la caixa de la revista. Figures. Tota classe d’il·lustracions (gràfics, figures o fotografies) entraran amb el nom de figura i es numeraran 1, 2, 3, etc. i han de ser sempre ressen� yades en el text. Es podran incloure fotografies si són imprescindibles. Si les fotografies són en color, el cost de la seva publicació anirà a càrrec dels au� tors. La mida màxima de les figures és de 15,5 cm d'amplada per 24 cm d'alçada. S'evitaran les figures tridimensionals. Tant els mapes com els dibuixos han d'incloure l'escala. Els ombreigs preferibles són blanc, negre o trama. S'evitaran els punteigs ja que no es reprodueixen bé. Peus de figura i capçaleres de taula. Seran clars, concisos i bilingües en la llengua de l’article i en anglès. Els títols dels apartats generals de l’article (Intro� ducción, Material y métodos, Resultados, Discusión, Conclusiones, Agradecimientos y Referencias) no aniran numerats. No es poden utilitzar més de tres nivells de títols. Els autors procuraran que els seus treballs originals no passin de 20 pàgines (incloent–hi figures i taules). Si a l'article es descriuen nous tàxons, caldrà que els tipus estiguin dipositats en una institució pública. Es recomana als autors la consulta de fascicles recents de la revista per tenir en compte les seves normes. Comunicacions breus Les comunicacions breus seguiran el mateix proce� diment que els articles y tindran el mateix procés de revisió. No excediran de 2.300 paraules incloent–hi títol, resum, capçaleres de taula, peus de figura, agraïments i referències. El resum no ha de passar de 100 paraules i el nombre de referències ha de ser de 15 com a màxim. Que el text tingui apartats és op� cional i el nombre de taules i/o figures admeses serà de dos de cada com a màxim. En qualsevol cas, el treball maquetat no podrà excedir de quatre pàgines.

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III

Animal Biodiversity and Conservation

Manuscritos

Animal Biodiversity and Conservation es una revista interdisciplinar, publicada desde 1958 por el Museo Ciencias Naturales de Barcelona. Incluye artículos de investigación empírica y teórica en todas las áreas de la zoología (sistemática, taxonomía, morfología, biogeografía, ecología, etología, fisiología y genética) procedentes de todas las regiones del mundo, con especial énfasis en los estudios que permitan comprender, desde un punto de vista pluri� disciplinar e integrado, los patrones de evolución de la biodiversidad en su sentido más amplio. La revista no publica compilaciones bibliográficas, catálogos, listas de especies sin más o citas puntuales. Los estudios realizados con especies raras o protegidas pueden no ser aceptados a no ser que los autores dispongan de los permisos correspondientes. Cada volumen anual consta de dos fascículos. Animal Biodiversity and Conservation está re� gistrada en todas las bases de datos importantes y además está disponible gratuitamente en internet en www.abc.museucienciesjournals.cat, lo que permite una difusión mundial de sus artículos. Todos los manuscritos son revisados por el editor ejecutivo, un editor y dos revisores independientes, elegidos de una lista internacional, a fin de garan� tizar su calidad. El proceso de revisión es rápido y constructivo, y se realiza vía correo electrónico siempre que es posible. La publicación de los trabajos aceptados se realiza con la mayor rapidez posible, normalmente dentro de los 12 meses siguientes a la recepción del trabajo. Una vez aceptado, el trabajo pasará a ser propie� dad de la revista. Ésta se reserva los derechos de autor, y ninguna parte del trabajo podrá ser reprodu� cida sin citar su procedencia.

Los trabajos se presentarán en formato DIN A–4 (30 lí� neas de 70 espacios cada una) a doble espacio y con las páginas numeradas. Los manuscritos deben estar completos, con tablas y figuras. No enviar las figuras originales hasta que el artículo haya sido aceptado. El texto podrá redactarse en inglés, castellano o catalán. Se sugiere a los autores que envíen sus trabajos en inglés. La revista ofrece, sin cargo ningu� no, un servicio de corrección por parte de una persona especializada en revistas científicas. En cualquier caso debe presentarse siempre de forma correcta y con un lenguaje claro y conciso. Los caracteres en cursiva se utilizarán para los nombres científicos de géneros y especies y para los neologismos que no tengan traducción; las citas textuales, independientemente de la lengua en que estén, irán en letra redonda y entre comillas; el nombre del autor que sigue a un taxón se escribirá también en redonda. Al citar por primera vez una especie en el trabajo, deberá especificarse siempre que sea posible su nombre común. Los topónimos se escribirán bien en su forma original o bien en la lengua en que esté redactado el trabajo, siguiendo el mismo criterio a lo largo de todo el artículo. Los números del uno al nueve se escribirán con letras, a excepción de cuando precedan una unidad de medida. Los números mayores de nueve se escribirán con cifras excepto al empezar una frase. Las fechas se indicarán de la siguiente forma: 28 VI 99 (un único día); 28, 30 VI 99 (días 28 y 30); 28–30 VI 99 (días 28 al 30). Se evitarán siempre las notas a pie de página.

Normas de publicación

Título. Será conciso pero suficientemente explicativo del contenido del trabajo. Los títulos con designacio� nes de series numéricas (I, II, III, etc.) serán aceptados excepcionalmente previo consentimiento del editor. Nombre del autor o autores Abstract en inglés de 12 líneas mecanografiadas (860 espacios como máximo) y que exprese la esen� cia del manuscrito (introducción, material, métodos, resultados y discusión). Se evitarán las especulacio� nes y las citas bibliográficas. Irá encabezado por el título del trabajo en cursiva. Key words en inglés (un máximo de seis) que especifiquen el contenido del trabajo por orden de importancia. Resumen en castellano, traducción del abstract. Su traducción puede ser solicitada a la revista en el caso de autores que no sean castellano hablantes. Palabras clave en castellano. Dirección postal del autor o autores.

Los trabajos se enviarán preferentemente de forma electrónica (abc@bcn.cat). El formato preferido es un documento Rich Text Format (RTF) o DOC, que incluya las figuras y las tablas. Las figuras deberán enviarse también en archivos separados en formato TIFF, EPS o JPEG. Debe incluirse, con el artículo, una carta donde conste que el trabajo versa sobre investigaciones originales no publicadas anterior mente y que se somete en exclusiva a Animal Biodiversity and Conservation. En dicha carta también debe constar, para trabajos donde sea necesaria la manipulación de animales, que los autores disponen de los permisos necesarios y que han cumplido la normativa de protección animal vigente. Los autores pueden enviar también sugerencias para asesores. Las pruebas de imprenta enviadas a los autores de� berán remitirse corregidas al Consejo Editor en el plazo máximo de 10 días. Los gastos debidos a modificaciones sustanciales en las pruebas de imprenta, introducidas por los autores, irán a cargo de los mismos. El primer autor recibirá una copia electrónica del trabajo en formato PDF. ISSN: 1578–665X eISSN: 2014–928X

Formato de los artículos

(Título, Nombre, Abstract, Key words, Resumen, Palabras clave y Dirección postal conformarán la primera página.)

Introducción. En ella se dará una idea de los ante� cedentes del tema tratado, así como de los objetivos del trabajo. Material y métodos. Incluirá la información referente a las especies estudiadas, aparatos utilizados, me� todología de estudio y análisis de los datos y zona de estudio. Resultados. En esta sección se presentarán úni� camente los datos obtenidos que no hayan sido publicados previamente. Discusión. Se discutirán los resultados y se compara� rán con otros trabajos relacionados. Las sugerencias sobre investigaciones futuras se podrán incluir al final de este apartado. Agradecimientos (optativo). Referencias. Cada trabajo irá acompañado de una bibliografía que incluirá únicamente las publicaciones citadas en el texto. Las referencias deben presentarse según los modelos siguientes (método Harvard): * Artículos de revista: Conroy, M. J. & Noon, B. R., 1996. Mapping of spe� cies richness for conservation of biological diversity: conceptual and methodological issues. Ecological Applications, 6: 763–773. * Libros y otras publicaciones no periódicas: Seber, G. A. F., 1982. The estimation of animal abundance. C. Griffin & Company, London. * Trabajos de contribución en libros: Macdonald, D. W. & Johnson, D. P., 2001. Dispersal in theory and practice: consequences for conserva� tion biology. In: Dispersal: 358–372 (T. J. Clober, E. Danchin, A. A. Dhondt & J. D. Nichols, Eds.). Oxford University Press, Oxford. * Tesis doctorales: Merilä, J., 1996. Genetic and quantitative trait vari� ation in natural bird populations. Tesis doctoral, Uppsala University. * Los trabajos en prensa sólo se citarán si han sido aceptados para su publicación: Ripoll, M. (in press). The relevance of population studies to conservation biology: a review. Animal Biodiversity and Conservation. Las referencias se ordenarán alfabéticamente por autores, cronológicamente para un mismo autor y con las letras a, b, c,... para los trabajos de un mismo autor y año. En el texto las referencias bibliográficas se indicarán en la forma usual: "...

según Wemmer (1998)...", "...ha sido definido por Robinson & Redford (1991)...", "...las prospecciones realizadas (Begon et al., 1999)...". Tablas. Se numerarán 1, 2, 3, etc. y se reseñarán todas en el texto. Las tablas grandes deben ser más estrechas y largas que anchas y cortas ya que deben ajustarse a la caja de la revista. Figuras. Toda clase de ilustraciones (gráficas, figuras o fotografías) se considerarán figuras, se numerarán 1, 2, 3, etc. y se citarán todas en el texto. Pueden incluirse fotografías si son imprescindibles. Si las fotografías son en color, el coste de su publicación irá a cargo de los autores. El tamaño máximo de las figuras es de 15,5 cm de ancho y 24 cm de alto. Deben evitarse las figuras tridimensionales. Tanto los mapas como los dibujos deben incluir la escala. Los sombreados preferibles son blanco, negro o trama. Deben evitarse los punteados ya que no se reproducen bien. Pies de figura y cabeceras de tabla. Serán claros, concisos y bilingües en castellano e inglés. Los títulos de los apartados generales del artículo (Introducción, Material y métodos, Resultados, Discusión, Agradecimientos y Referencias) no se numerarán. No utilizar más de tres niveles de títulos. Los autores procurarán que sus trabajos originales no excedan las 20 páginas incluidas figuras y tablas. Si en el artículo se describen nuevos taxones, es imprescindible que los tipos estén depositados en alguna institución pública. Se recomienda a los autores la consulta de fascícu� los recientes de la revista para seguir sus directrices. Comunicaciones breves Las comunicaciones breves seguirán el mismo pro� cedimiento que los artículos y serán sometidas al mismo proceso de revisión. No excederán las 2.300 palabras, incluidos título, resumen, cabeceras de tabla, pies de figura, agradecimientos y referencias. El resumen no debe sobrepasar las 100 palabras y el número de referencias será de 15 como máximo. Que el texto tenga apartados es opcional y el número de tablas y/o figuras admitidas será de dos de cada como máximo. En cualquier caso, el trabajo maque� tado no podrá exceder las cuatro páginas.

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Animal Biodiversity and Conservation

Manuscripts

Animal Biodiversity and Conservation is an inter� disciplinary journal published by the Natural Science Museum of Barcelona since 1958. It includes empiri� cal and theoretical research from around the world that examines any aspect of Zoology (Systematics, Taxonomy, Morphology, Biogeography, Ecology, Ethol� ogy, Physiology and Genetics). Special emphasis is given to integrative and multidisciplinary studies that help to understand the evolutionary patterns in biodiversity in the widest sense. The journal does not publish bibliographic compilations, listings, catalogues or collections of species, or isolated descriptions of a single specimen. Studies concerning rare or protected species will not be accepted unless the authors have been granted the relevant permits or authorisation. Each annual volume consists of two issues. Animal Biodiversity and Conservation is regis� tered in all principal data bases and is freely available online at www.abc.museucienciesjournals.cat assur� ing world–wide access to articles published therein. All manuscripts are screened by the Executive Editor, an Editor and two independent reviewers so as to guarantee the quality of the papers. The review process aims to be rapid and constructive. Once accepted, papers are published as soon as is practicable. This is usually within 12 months of initial submission. Upon acceptance, manuscripts become the pro� perty of the journal, which reserves copyright, and no published material may be reproduced or cited without acknowledging the source of information.

Manuscripts must be presented in DIN A–4 format, 30 lines, 70 keystrokes per page. Maintain double spacing throughout. Number all pages. Manuscripts should be complete with figures and tables. Do not send original figures until the paper has been accepted. The text may be written in English, Spanish or Catalan, though English is preferred. The journal provides linguistic revision by an author’s editor. Care must be taken to use correct wording and the text should be written concisely and clearly. Scientific names of genera and species as well as untranslat� able neologisms must be in italics. Quotations in whatever language used must be typed in ordinary print between quotation marks. The name of the author following a taxon should also be written in lower case letters. When referring to a species for the first time in the text, both common and scientific names should be given when possible. Do not capitalize common names of species unless they are proper nouns (e.g. Iberian rock lizard). Place names may appear either in their original form or in the language of the manuscript, but care should be taken to use the same criteria throughout the text. Numbers one to nine should be written in full within the text except when preceding a measure. Higher numbers should be written in numerals except at the beginning of a sentence. Specify dates as follows: 28 VI 99 (for a single day); 28, 30 VI 99 (referring to two days, e.g. 28th and 30th), 28–30 VI 99 (for more than two consecu� tive days, e.g. 28th to 30th). Footnotes should not be used.

Information for authors Electronic submission of papers is encouraged (abc@bcn.cat). The preferred format is DOC or RTF. All figures must be readable by Word, embedded at the end of the manuscript and submitted together in a separate attachment in a TIFF, EPS or JPEG file. Tables should be placed at the end of the document. A cover letter stating that the article reports original research that has not been published elsewhere and has been submitted exclusively for considera� tion in Animal Biodiversity and Conservation is also necessary. When animal manipulation has been necessary, the cover letter should also specify that the authors follow current norms on the protection of animal species and that they have obtained all relevant permits and authorisations. Authors may suggest referees for their papers. Proofs sent to the authors for correction should be returned to the Editorial Board within 10 days. Expenses due to any substantial alterations of the proofs will be charged to the authors. The first author will receive electronic version of the article in PDF format.

ISSN: 1578–665X eISSN: 2014–928X

Formatting of articles Title. Must be concise but as informative as possible. Numbering of parts (I, II, III, etc.) should be avoided and will be subject to the Editor’s consent. Name of author or authors Abstract in English, no longer than 12 typewritten lines (840 spaces), covering the contents of the article (introduction, material, methods, results and discussion). Speculation and literature citation should be avoided. The abstract should begin with the title in italics. Key words in English (no more than six) should express the precise contents of the manuscript in order of relevance. Resumen in Spanish, translation of the Abstract. Summaries of articles by non–Spanish speaking authors will be translated by the journal on request. Palabras clave in Spanish. Address of the author or authors. (Title, Name, Abstract, Key words, Resumen, Palabras clave and Address should constitute the first page.)

Introduction. Should include the historical back� ground of the subject as well as the aims of the paper. Material and methods. This section should provide relevant information on the species studied, materi� als, methods for collecting and analysing data, and the study area. Results. Report only previously unpublished results from the present study. Discussion. The results and their comparison with related studies should be discussed. Suggestions for future research may be given at the end of this section. Acknowledgements (optional). References. All manuscripts must include a bibliog� raphy of the publications cited in the text. References should be presented as in the following examples (Harvard method): * Journal articles: Conroy, M. J. & Noon, B. R., 1996. Mapping of spe� cies richness for conservation of biological diversity: conceptual and methodological issues. Ecological Applications, 6: 763–773. * Books or other non–periodical publications: Seber, G. A. F., 1982. The estimation of animal abundance. C. Griffin & Company, London. * Contributions or chapters of books: Macdonald, D. W. & Johnson, D. P., 2001. Dispersal in theory and practice: consequences for conserva� tion biology. In: Dispersal: 358–372 (T. J. Clober, E. Danchin, A. A. Dhondt & J. D. Nichols, Eds.). Oxford University Press, Oxford. * Ph. D. Thesis: Merilä, J., 1996. Genetic and quantitative trait variation in natural bird populations. Ph. D. Thesis, Uppsala University. * Works in press should only be cited if they have been accepted for publication: Ripoll, M. (in press). The relevance of population studies to conservation biology: a review. Animal Biodiversity and Conservation. References must be set out in alphabetical and chrono� logical order for each author, adding the letters a, b, c,... to papers of the same year. Bibliographic citations in the text must appear in the usual way: "...according to Wemmer (1998)...", "...has been defined by Robinson & Redford (1991)...", "...the prospections that have

been carried out (Begon et al., 1999)..." Tables. Must be numbered in Arabic numerals with reference in the text. Large tables should be narrow (across the page) and long (down the page) rather than wide and short, so that they can be fitted into the column width of the journal. Figures. All illustrations (graphs, drawings, photo� graphs) should be termed as figures, and numbered consecutively in Arabic numerals (1, 2, 3, etc.) with reference in the text. Glossy print photographs, if essential, may be included. The Journal will publish colour photographs but the author will be charged for the cost. Figures have a maximum size of 15.5 cm wide by 24 cm long. Figures should not be tridimen� sional. Any maps or drawings should include a scale. Shadings should be kept to a minimum and preferably with black, white or bold hatching. Stippling should be avoided as it may be lost in reproduction. Legends of tables and figures. Legends of tables and figures should be clear, concise, and written both in English and Spanish. Main headings (Introduction, Material and methods, Results, Discussion, Acknowledgements and Referen� ces) should not be numbered. Do not use more than three levels of headings. Manuscripts should not exceed 20 pages including figures and tables. If the article describes new taxa, type material must be deposited in a public institution. Authors are advised to consult recent issues of the journal and follow its conventions. Brief communications Brief communications should follow the same proce� dure as other articles and they will undergo the same review process. They should not exceed 2,300 words including title, abstract, figure and table legends, ack� nowledgements and references. The abstract should not exceed 100 words, and the number of references should be limited to 15. Section headings within the text are optional. Brief communications may have up to two figures and/or two tables but the whole paper should not exceed four published pages.

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VII

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Rec ele omme ctr nd o to you nic a c r li bra cess r y!

this

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Morelle et al.

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Arxius de Miscel·lània Zoològica vol. 14 (2016) Museu de Ciències Naturals de Barcelona ISSN: 1698–0476 www.amz.museucienciesjournals.cat

Índex / Índice / Contents Viñolas, A., Caballero–López, B., Masó, G., 2016. The collection of type specimens belonging to the superfamilies Scarabaeoidea, Buprestoidea, Byrrhoidea, Elateroidea, Cleroidea, Cucujoidea, Tenebrionoidea (except Tenebrionidae family), Chrysomeloidea and Curculionoidea (Coleoptera) hosted in the Natural Sciences Museum of Barcelona, Spain. Arxius de Miscel·lània Zoològica, 14: 1–90. Abstract The collection of type specimens belonging to the superfamilies Scarabaeoidea, Buprestoidea, Byrrhoidea, Elateroidea, Cleroidea, Cucujoidea, Tenebrionoidea (except Tenebrionidae family), Chrysomeloidea and Curculionoidea (Coleoptera) hosted in the Natural Sciences Museum of Barcelona, Spain.— The type collection of the superfamilies Scarabaeoidea, Buprestoidea, Byrrhoidea, Elateroidea, Cleroidea, Cucujoidea, Tenebrionoidea (except Tenebrionidae family), Chrysomeloidea and Curculionoidea (Coleoptera) deposited in the Natural Sciences Museum of Barcelona, Spain, has been organised, revised and documented. It contains 533 type specimens belonging to 170 different taxa. Of note is the considerable number of species of different families described by Francesc Español, and specimens from the Curculionidae family described by Manuel González. In this paper we provide all the available information related to these type specimens, giving the following information for each taxon, species and subspecies: the original and current taxonomic status, original citation of type materials, exact transcription of original labels, and preservation condition of specimens. Moreover, the differences between original descriptions and labels are discussed. When a taxonomic change has occurred, the references that examine these changes are included at the end of the taxa description. Key words: Collection type, Coleoptera, Scarabaeoidea, Buprestoidea, Byrrhoidea, Elateroidea, Cleroidea, Cucujoidea, Tenebrionoidea (except Tenebrionidae family), Chrysomeloidea, Curculionoidea taxonomic revision superfamilies García–Barcelona, S., García–Cancela, R., Cayuela, M. J., Fernández–Peralta, L., de Carlos, A., Bañón, R., Macías, D., Báez, J. C., 2016. Descripción de dos ejemplares de Zu cristatus (Bonelli, 1820) capturados accidentalmente con un palangre semipelágico en el Mediterráneo occidental. Arxius de Miscel·lània Zoològica, 14: 91–98. Abstract Description of two specimens of Zu cristatus (Bonelli, 1820) accidentally captured in midwater longlines in the western Mediterranean.— Records of Zu cristatus are relatively rare in the Mediterranean. We report two adult Zu cristatus (Bonelli, 1820) (Trachipteridae), one specimen of 87.8 cm (sex unknown) and one of 103 cm (female), that were by–caught by semi–pelagic longline targeting swordfish, Xiphias gladius Linnaeus, 1758 in the western Mediterranean. This paper provided the first data on the sexual state described for the western Mediterranean. Key words: Bycacth, Longline, Mediterranean, Zu cristatus Ounifi–Ben Amor, K., Rafrafi–Nouira, S., El Kamel–Moutalibi, O., Ben Amor, M. M., 2016. Westernmost occurrence of the dusky spinefoot Siganus luridus (Osteichthyes, Siganidae) along North African coasts. Arxius de Miscel·lània Zoològica, 14: 99–107. Abstract Westernmost occurrence of the dusky spinefoot Siganus luridus (Osteichthyes, Siganidae) along North African coasts.— A specimen of dusky spinefoot Siganus luridus (Rüppel, 1829) was recorded in the peri–Mediterranean lagoon of Bizerte in northern Tunisia. This record constitutes the northernmost range of the species ISSN: 1578–665 X eISSN: 2014–928 X

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in Tunisian waters and the westernmost range on North African coasts. Siganus luridus is the second record known to date of a teleost Lessepsian species in a restricted brackish area. We describe the specimen, include morphometric measurements and meristic counts, and discuss the distribution of this herbivorous species in the Lagoon of Bizerte, in Tunisian waters and in the Mediterranean Sea. Key words: Brackish lagoon, Expansion, Lessepsian species, Lagoon of Bizerte, Tunisia Refoyo, P., Olmedo, C., Barba, M., Muñoz, B., 2016. Parasite load in the Iberian ibex, Capra pyrenaica victoriae. Arxius de Miscel·lània Zoològica, 14: 108–113. Abstract Parasite load in the Iberian ibex, Capra pyrenaica victoriae.— Parasitic infections in the Iberian ibex are common, serious and well documented. Most studies, however, focus on the subspecies Capra pyrenaica hispanica, found in the south and east of the Iberian peninsula, and few studies have investigated the subspecies Capra pyrenaica victoriae in the centre of the peninsula. Here we add to the information about C. p. victoriae, analyzing samples of this subspecies in the National Park of Sierra de Guadarrama. We found parasites in 97% of samples and identified a total of 11 helminth taxa. The most abundant genus in the analysis was Muellerius. Despite the frequency of parasites, the general health of the population seemed good. Key words: Iberian ibex, Parasites, National Park, Faecal sample Di Vittorio, M., Barbera, A., Di Trapani, E., Faraone, F. P., Ciaccio, A., Sciagura, N., D’Amico, D., Giacalone, G., Zafarana, M., Grenci, S., Sarto, A., 2016. Wintering of Egyptian vultures (Neophron percnopterus) in Sicily: new data. Arxius de Miscel·lània Zoològica, 14: 114–116. Abstract Wintering of Egyptian vultures (Neophron percnopterus) in Sicily: new data.— Populations of the Egyptian vulture (Neophron percnopterus) in continental Europe are usually migratory, travelling from their breeding grounds to wintering areas in the sub–Saharan Sahel region. In Sicily, there are currently six breeding pairs of this species, but there are few reports about their presence in winter. We report the sighting of one young and two adults in Sicily during the 2015–2016 winter season. Key words: Neophron percnopterus, Wintering, Sicily Prieto, M., García–París, M., Masó, G., 2016. La colección ibero–balear de Meloidae Gyllenhal, 1810 (Coleoptera, Tenebrionoidea) del Museu de Ciències Naturals de Barcelona. Arxius de Miscel·lània Zoològica, 14: 117–216. Abstract The Ibero–Balearic collection of Meloidae Gyllenhal, 1810 (Coleoptera, Tenebrionoidea) of the Museu de Ciències Naturals de Barcelona.— A commented catalogue of the Ibero–Balearic collection of Meloidae Gyllenhal, 1810 housed in the Museu de Ciències Naturals de Barcelona is presented. The studied material consists of 2,129 specimens belonging to 49 of 64 species from the Iberian peninsula and the Balearic Islands. The temporal coverage of the collection extends from the last decades of the nineteenth century to the present time. Revision, documentation, and computerization of the material have been made, resulting in 963 collection records (June 2014). For each lot, the catalogue includes the register number, geographical data, collection date, collector or origin of the collection, and number of specimens. Information about taxonomy and distribution of the species is also given. Chorological novelties are provided, extending the distribution areas for most species. The importance of the collection for the knowledge of the Ibero–Balearic fauna of Meloidae is discussed, particularly concerning the area of Catalonia (northeastern Iberian peninsula) as it accounts for 60% of the records. Some rare or particularly interesting species in the collection are highlighted, as are those requiring protection measures in Spain and Catalonia. The catalogue also shows a brief gallery of photographs that includes four type specimens. Key words: Coleoptera, Meloidae, Chorology, New records, Iberian peninsula, Balearic Islands, Collection of the Museu de Ciències Naturals de Barcelona

ISSN: 1578–665 X eISSN: 2014–928 X

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GBIF: Data paper Martín–Regalado, N., Lavariega, M. C., Gómez–Ugalde, R. M., Rodríguez–Pérez, C., 2016. Anfibios y reptiles de la sierra de Cuatro Venados, Oaxaca, México. Arxius de Miscel·lània Zoològica, 14: 217–232. Abstract Amphibians and reptiles of the Sierra de Cuatro Venados, Oaxaca, Mexico.— We surveyed amphibian and reptile communities in temperate forest in the Sierra de Cuatro Venados to increase knowledge of the Oaxacan herpetofauna. We obtained 193 visual and 106 voucher records during 38 days of fieldwork. During the study, we recorded 36 of the 40 species predicted to occur in this mountain range: nine amphibians and 27 reptiles, five of which represent new records at the regional scale. Pine–oak and oak–pine forest habitats were most similar in terms of taxonomic composition (70%), and together contributed a total of 29 species (79%). Species richness was greatest in the altitudinal range 2,001–2,500 m a.s.l. (72%) and terrestrial microhabitat (89%). Fifteen of the observed species (42%) are considered to be threatened nationally or internationally, twelve are endemic to Mexico, and one is locally endemic. The total number of reptile and amphibian species known to inhabit the Montañas y Valles del Occidente physiographic region is increased to 122. Key words: Distribution, Diversity, Herpetofauna, Temperate forest Olarte–Quiñonez, C. A., Acevedo–Rincón, A. A., Ríos–Málaver, I. C., Carrero–Sarmiento, D. A., 2016. Diversidad de mariposas (Lepidoptera, Papilionoidea) y su relación con el paisaje de alta montaña en los Andes nororientales de Colombia. Arxius de Miscel·lània Zoològica, 14: 233–255. Abstract Diversity of butterflies (Lepidoptera, Papilionoidea) and their relationship with the highlands' landscape in the northeastern Andes of Colombia.— The Andean region harbors a great variety of ecosystems, including the characteristic high mountain zones. The biological diversity in these zones, however, is declining as the result of changes in land use, particularly the introduction of agriculture and cattle ranching. Changes in the high mountain landscape can be appropriately monitored using diversity indicators such as butterflies, one of the most important indicator species. We chose twelve sampling points in the paramo (high altitude moor) complexes Almorzadero, Santurbán and El Tamá, located in the northeastern region of Colombia to collect adult butterflies within transects of 100 x 4 m, along an altitudinal gradient of 500 m. We recorded 69 species, from five families. Diversity values of the diurnal butterfly communities varied among the different areas of vegetation coverage associated with each transect. Conserved vegetation coverage (i.e. dense forest, scrublands and scrublands, and paramo and subparamo) showed the highest values of diversity, while perturbed coverage (i.e. fragmented forests, pastures and agriculture areas) presented the lowest values of diversity. Analysis of the community structure showed that endemic butterfly species were associated with fragmented areas in the high mountains. Findings from this study, the first of its kind to determine changes in butterfly diversity in highlands in northeastern Colombia, may help to generate conservation strategies in places where there is high endemism and diversity. Key words: Butterflies, Andean region, Vegetation cover, Diversity

ISSN: 1578–665 X eISSN: 2014–928 X

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Morelle et al.

221–245 Denis, D. & Rodríguez–Ochoa, A. Modelación matemática del consumo de presas y el flujo de energía asociado a la reproducción de Rostrhamus sociabilis (Aves, Falconiformes) 247–267 Martinez–Ortí, A. & Bros, V. Taxonomic clarification of three taxa of Iberian geomitrids, Helix montserratensis Hidalgo, 1870 and subspecies (Gastropoda, Pulmonata), based on morpho–anatomical data

269–276 Grossman, G. D. Coping with the editorial process: considerations for early–career biologists IX–XI Abstracts del volum 14 (2016) d'Arxius de Miscel·lània Zoològica Abstracts del volumen 14 (2016) de Arxius de Miscel·lània Zoològica Abstracts of volume 14 (2016) of Arxius de Miscel·lània Zoològica

Les cites o els abstracts dels articles d’Animal Biodiversity and Conservation es resenyen a / Las citas o los abstracts de los artículos de Animal Biodiversity and Conservation se mencionan en / Animal Biodiversity and Conservation is cited or abstracted in: Abstracts of Entomology, Agrindex, Animal Behaviour Abstracts, Anthropos, Aquatic Sciences and Fisheries Abstracts, Behavioural Biology Abstracts, Biological Abstracts, Biological and Agricultural Abstracts, BIOSIS Previews, CiteFactor, Current Primate References, Current Contents/Agriculture, Biology & Environmental Sciences, DIALNET, DOAJ, DULCINEA, Ecological Abstracts, Ecology Abstracts, Entomology Abstracts, Environmental Abstracts, Environmental Periodical Bibliography, FECYT, Genetic Abstracts, Geographical Abstracts, Índice Español de Ciencia y Tecnología, International Abstracts of Biological Sciences, International Bibliography of Periodical Literature, International Developmental Abstracts, Latindex, Marine Sciences Contents Tables, Oceanic Abstracts, RACO, Recent Ornithological Literature, REDIB, Referatirnyi Zhurnal, Science Abstracts, Science Citation Index Expanded, Scientific Commons, SCImago, SCOPUS, Serials Directory, SHERPA/ RoMEO, Ulrich’s International Periodical Directory, Zoological Records.

Consorci format per / Consorcio formado por / Consortium formed by:

Índex / Índice / Contents Animal Biodiversity and Conservation 40.2 (2017) ISSN 1578–665 X eISSN 2014–928 X 133–146 Ortuño, V. M., Gutiérrez, M., Pascual, J. & Ruiz, S. Taxonomía, sistemática y biología de un nuevo Trechus (Coleoptera, Carabidae, Trechini) hipogeo del karst cantábrico (Cantabria, España) 147–152 Galván, I. Activity patterns of collared pratincoles Glareola pratincola in a breeding colony

175–186 Ferrer–Sánchez, Y., Ruiz Companioni, I., Abasolo– Pacheco, F., Plasencia–Vázquez, A. H., Denis Ávila, D. & Rodríguez Piña, E. Parámetros reproductivos y distribución geográfica potencial de las áreas de anidación de Grus canadensis nesiotes (Aves, Gruidae) en Cuba: implicaciones para su conservación

153–157 Bocz, R., Szép, D., Witz, D., Ronczyk, L., Kurucz, K. & Purger, J. J. Human disturbances and predation on artificial ground nests across an urban gradient

187–192 Karpiński, L., Rutkowski, T. & Szczepański, W. T. First record of phoresy of Dendrochernes cyrneus (L. Koch, 1873) (Pseudoscorpiones, Chernetidae) on Cerambyx cerdo Linnaeus, 1758 (Coleoptera, Cerambycidae) and their potential value as bioindicators

159–164 Carpio, A. J., Figureras, M. & Tortosa, F. S. Walkway on coastal dunes negatively affects mobility of the spiny–footed lizard Acanthodactylus erythrurus

193–210 Castro, J., Tortosa, F. S., Jimenez, J. & Carpio, A. J. Spring evaluation of three sampling methods to estimate family richness and abundance of arthropods in olive groves

165–174 Gómez–Ortiz, Y. & Moreno, C. E. La diversidad funcional en comunidades animales: una revisión que hace énfasis en los vertebrados.

211–220 Montesdeoca, N., Calabuig, P., Corbera, J. A., Rocha, J. & Orós, J. Final outcome of raptors admitted to the Tafira Wildlife Rehabilitation Center, Gran Canaria Island, Spain (2003–2013)

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