Animal Biodiversity and Conservation issue 25.1 (2002) by Museu Ciències Naturals de Barcelona MCNB

Formerly Miscel·lània Zoològica

2002

and

Animal Biodiversity Conservation 25.1

"Melanopsis dufourei Férussac" Fauna malacológica terrestre y de agua dulce de Cataluña, Dr. F. Haas; Treballs del Museu de Zoologia, 5 (1991). Lámina LIX.

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Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

The pupal morphology of the Carabus (s.l.) (Coleoptera, Carabidae) in the southwestern Iberian peninsula A. M. Cárdenas & J. M. Hidalgo

Cárdenas, A. M. & Hidalgo, J. M., 2002. The pupal morphology of the Carabus (s.l.) (Coleoptera, Carabidae) in the southwestern Iberian peninsula. Animal Biodiversity and Conservation, 25.1: 1–6. Abstract The pupal morphology of the Carabus (s.l.) (Coleoptera, Carabidae) of the southwestern Iberian peninsula.— The pupae of Carabus (s.l.) of the south–west Iberian peninsula are described. The study was carried out with pupae of Macrothorax rugosus (Fabricius, 1792), Hadrocarabus dufouri (Dejean, 1831), H. lusitanicus (Fabricius, 1801) and Rhabdotocarabus melancholicus (Fabricius, 1798) reared in the laboratory from adults caught in the field. By determining and testing various morphological structures, all three genera were identified. These results indicate that the presence or absence of setae on the pronotum, the distribution of hairs on the abdominal tergi and the development of tergal expansions from urotergi are the most significant features for identification. Key words: Pupal morphology, Carabus, Coleoptera, Carabidae. Resumen Morfología de la pupa de los Carabus (s.l.) (Coleoptera, Carabidae) del suroeste de la península ibérica.— Se describe la pupa de los Carabus (s.l.) del suroeste de la península ibérica en base a la morfología preimaginal de las especies Macrothorax rugosus (Fabricius, 1792), Hadrocarabus dufouri (Dejean, 1831), H. lusitanicus (Fabricius, 1801) y Rhabdotocarabus melancholicus (Fabricius, 1798). La descripción se ha realizado sobre ejemplares obtenidos en cultivos realizados con parentales procedentes de su medio natural. Determinando y contrastando las estructuras propias de cada una de las especies mencionadas es factible identificar los tres géneros representados en el suroeste de la península ibérica, estableciendo como caracteres diagnósticos decisivos la presencia o ausencia de sedas en el pronoto, la distribución de la pubescencia en los terguitos abdominales y el grado de desarrollo de las expansiones urotergales. Palabras clave: Morfología de la pupa, Carabus, Coleoptera, Carabidae. (Received: 28 XII 01; Conditional acceptance: 13 III 02; Final acceptance: 17 IV 02) Ana Mª Cárdenas(*) & Juan M. Hidalgo, Depto. de Biología Animal, Univ. de Córdoba, Campus Universitario Rabanales Edif. C–1, Ctra. Nacional IV–a Km 396, E–14071 Córdoba, España (Spain). (*)

E–mail: ba1cataa@lucano.uco.es

Mientras este artículo estaba en imprenta ha sido publicada, con desconocimiento por parte de los autores, una versión anterior de este trabajo en el Butll. Soc. Port. Entom. Supp., 6: 427–432 (1999), correspondiente a las Actas del VIII Congr eso Ibérico de Entomología Congreso Entomología, donde se había presentado como una comunicación (poster). ISSN: 1578–665X

Cárdenas & Hidalgo

Introduction Literature on the immature forms of Carabidae is scarce, especially regarding Iberian endemisms (ORTUÑO & TORIBIO, 1996). Moreover, although the morphology, biology and ecology of larvae is examined in most cited papers (i.e. HURKA, 1961, 1971; STURANI, 1962; LUFF, 1969; RAYNAUD, 1975–76; ARNDT, 1993, 1998), data related to the pupae are only rarely included (i.e. COSTA et al., 1988). This lack of information is mainly due to the difficult task of finding the pre–imaginal stage in the field. As the pupae are subterranean and immobile, they go unnoticed. Nevertheless, when pupal morphological features and biological data are available they are of great interest for completing the information on the various life forms and on the life cycle of the species as well as for solving systematic questions. In order to provide data on this subject, research into the immature stages of Andalusian ground beetles was carried out (CÁRDENAS, 1993; CÁRDENAS et al., 1994; CÁRDENAS & HIDALGO, 1995, 1998). The laboratory rearing cultures provided sufficient pupae to characterize the morphology of Carabus (sensu lato) living in the SW Iberian peninsula. In this study the following species were examined: Macrothorax rugosus (Fabricius, 1792), Hadrocarabus dufouri (Dejean, 1831), H. lusitanicus (Fabricius, 1801) and Rhabdotocarabus melancholicus (Fabricius, 1798).

were taken, especially during the moulting process. When larvae reached the third stadia, the check was intensified in order to detect the exact moment of pupation, to study the larval/ pupa development and to describe the pupal morphology. Some pupae were fixed and kept for study following the methods proposed by STEHR (1983). The rest of the specimens were kept in their respective pupal cells until emergence as adults.

Results All the pupae of the species in this study were initially whitish and showed morphological features typical for Carabini species. They belonged to the adecticous type of pupa having no functional mandibles and were exarate, with appendages projecting freely from the body. Pterotheca were arranged diagonally on both sides of the body and the abdomen was mobile. The pupae simultaneously showed archaic features proper to the larvae, such as the three pairs of stemmata or the urotergal expansions and adult features, such as podothecal dilatations in males. Typical pupal features were observed, namely the labrum morphology (from trilobulated to unilobulated), pubescence in the tergal plates, the mandible structure (always of the archaic type, known as calosomian), the presence of parastigmas next to the spiracles or the disposition of the meso and meta thoracic pterothecas (CASALE et al., 1982).

Material and methods Cultures were performed with Macrothorax rugosus , Rhabdothocarabus melancholicus, Hadrocarabus dufouri and H. lusitanicus adults collected in their natural environment. To start the laboratory experiments, the previous knowledge of the animal cycle of each species was applied (CÁRDENAS, 1993; CÁRDENAS & BACH, 1992; CÁRDENAS & HIDALGO, 1995; CÁRDENAS & HIDALGO, 1998, 2000). Rearing cultures were prepared with 40 parental groups each formed by a pair. The reproductive groups were kept in cylindrical plastic containers measuring 10 cm in diameter and 15 cm in height. They contained 5 cm of moistened peat substrate and a plentiful supply of maggots as food. The containers were placed in a shaded area adjacent to the laboratory under outside conditions and checked three times per week. Eggs were removed as they were laid and isolated in Petri– dishes (9 cm diameter) over sterile sand as substrate. The eggs were kept in full–darkness at 18–20ºC. The larvae, which were also isolated in order to avoid cannibalism, were placed individually in cylindrical glass containers (6 cm diameter x 10 cm height) in the same conditions as the parents. Pertinent chronological and biometrical data

Macrothorax rugosus (Fabricius, 1792) (fig. 1) Description Head Hairless, clearly rectilinear mandibles on the inner side, subpentagonal and distally trilobate labrum, but with attenuated lobes. Antennae quite long, reaching the middle region of the abdomen. Thorax Strong but short and sparse pubescence, black– testacean in color and arranged to form distinct bands on both sides (fig. 2). Some hairs on the discal plate. The mesothorax and metathorax glabrous with no notable morphological features. Abdomen Lateral margins in urotergal plates were slightly bordered and bore lateral expansions, such as two lobes in segments 2, 3, 4, 5 and 6 (fig. 3). These expansions increased in size in the posterior region as a consequence of the progressive differentiation of the posterior lobe (fig. 4). Rows of long, rigid, dark testacean hairs were observed on each side of the median line of tergal plates of the first five and in the eighth

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Figs. 1–4. Macrothorax rugosus: 1. Pupa, lateral view; 2. Head and prothorax, lateral view; 3. Urites, lateral view; 4. Abdominal hemi–terguites, dorsal view. Figs. 1–4. Macrothorax rugosus: 1. Pupa, vista lateral; 2. Cabeza y protórax, vista lateral; 3. Uritos, vista lateral; 4. Hemiterguitos abdominales, vista dorsal.

segments. The median line was glabrous. These rows occupied almost the total posterior area of each hemitergite, although in the eighth segment they were more sparse with large lateral margins and a wide central hairless area. Tergites 6 and 7, and the tip of the urogomphi were glabrous. Hairy bands were observed at the base of the urogomphi, which were similar to those in the last segment. Irregular but abundant pubescence was also present over the remaining surface, and a small but long medio–dorsal tubercle was observed. Pleural expansions were present in segments 2 to 8 showing dense pubescence similar to the tergal plates. The spiracles were open in segments 1 to 7. The parastigmas were not noticeable and were reduced to a small, posterior sclerotized plate.

Hadrocarabus dufouri (Dejean, 1831) (fig. 5) Description Head The head glabrous and normally conformed; the mandibles were quite rectilinear on the inner side and curved in the distal extreme; the labrum

was subpentagonal in shape and almost equal in length and width. It was trilobated at the distal end. Antennae were quite long, as in the previous species. Thorax The thorax showed short, sparse, light testacean pubescence with noticeable insertion marks (fig. 6). Only the anterior third of the median line and the centre of the tergal plate were completely hairless. Pubescence in the lateral margins was closer than in M. rugosus, but on each side stripes of hair were not distinguishable. The mesothorax and metathorax were glabrous and had no notable morphological features. Abdomen The lateral margins of urotergi on abdomen were slightly bordered in segments 2, 3, 4, 5, and 6, with two lateral lobated expansions each, which increased in size towards the end of the body (fig. 7). The relative size of the lobes belonging to the same segment was also variable having a tendency to be subequal but always differentiated (fig. 8). In the urotergal plates (1–5), there was a band of strong

Cárdenas & Hidalgo

8 Figs. 5–8. Hadrocarabus lusitanicus: 5. Pupa, lateral view; 6. Head and prothorax, lateral view; 7. Urites, lateral view; 8. Abdominal hemi–terguites, dorsal view. Figs. 5–8. Hadrocarabus lusitanicus: 5. Pupa, vista lateral; 6. Cabeza y protórax, vista lateral; 7. Uritos, vista lateral; 8. Hemiterguitos abdominales, vista dorsal.

testacean hairs on each side of the median line, which was glabrous. These bands were also present in the posterior middle of each urotergite. The sixth and seventh tergal plates were glabrous. Bands of hairs, which were quite similar to the eighth urite, were present at the base of the urogomphi. The end of the urogomphi was glabrous; nevertheless, on the basal surface and on the sides there was sparse pubescence, and a small basal tubercle was also present. In segments 1 to 8 hairy lateral lobes were present, although in the first and in the last segments these lobes were not very evident. Spiracles were observed in the seven anterior urites. Segments having urotergal expansions also bore parastigmatic structures which started before the anterior lobe of the tergal expansion, just under the lateral tergal border. The parastigmas were extensive in the posterior area surrounding the peritreme, later enlarging to become very noticeable in the posterior area of the pleurite. These structures were quite similar in segments 3, 4, 5 and 6 and reduced to a small, posterior, well–sclerotized plate in urites 1, 2 and 7.

Hadrocarabus lusitanicus (Fabricius, 1801) Description As the result of the morphological and taxonomical proximity of H. dufouri and H. lusitanicus, the pupa of both species were quite similar, sharing the features previously described. Nevertheless, some differences in the morphology and the relative size of the lobes of the urotergal expansions in the abdominal segments were observed. These features were not clear enough to discriminate the two species, but their distribution area in the southwest of the Iberian peninsula allowed the correct assignation. H. lusitanicus is found north of the Guadalquivir river and from the northern slope of Sierra Nevada and Sierra de Baza to the eastern limits of Andalu cía (subspecies baguenai, Breuning, 1926), whereas H. dufouri is distributed south of the Guadalquivir river, from Cádiz to Almería and in the central and south slopes of Sierra Nevada.

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12 Figs. 9–12. Rhabdotocarabus melancholicus: 9. Pupa, lateral view. 10. Head and prothorax, lateral view; 11. Urites, lateral view; 12. Abdominal hemi–terguites, dorsal view. Fig. 9–12. Rhabdotocarabus melancholicus: 9. Pupa, vista lateral; 10. Cabeza y protórax, vista lateral; 11. Uritos, vista lateral; 12. Hemiterguitos abdominales, vista dorsal.

Rhabdotocarabus melancholicus (Fabricius, 1798) (fig. 9) Description Head The head showed several differences respect to the other species considered. The mandibles are somewhat bent on the inner side; the antenna were shorter, only reaching the first abdominal third. The labrum was subpentagonal, equal in length and width, and of the unilobated type. Thorax The protergum was absolutely hairless, even in the lateral margins (fig. 10). Abdomen The abdomen had urotergal expansions in segments 2 to 6 which were typically bilobulated (fig. 11). The anterior lobe was smaller than the posterior lobe (fig. 12). The posterior lobe was somewhat prominent and well–sclerotized. The lobes became very noticeable at the end of the abdomen. The spiracles were located in the pleural region of urites 1 to 7 under the anterior lobe of each tergal

expansion, except for the first pair (in urite 1 no tergal expansions exist). The parastigmas showed a variable degree of development depending on the number of urites. Development varied from small posterior sclerites to a chitinous structure dorsally surrounding the spiracle. The chaetotaxy in tergal plates consisted of a series of sparse, long, brun–testacean hairs. Each was inserted into its respective setigerous pore, which was also evident. These series were located on either side of the median line in the posterior half of the 1, 2, 3, 4, 5 and 8 urites. Abdominal segments 6 and 7 were glabrous. The pleural surface of the urites lacked hair and salient lobes. The ninth segment, which was also hairless, bore a pair of short and noticeable urogomphi which had a small tubercle like a spine at the base. In order to clarify the diagnosis of the pupae included in this paper, the identification key is given.

References ARNDT, E., 1993. Phylogenetische Untersuchungen larvalmorphologische Merkmale der Carabidae

Cárdenas & Hidalgo

Identification key of the pupae of Carabus (s.l.) of the southwestern Iberian peninsula. Clave de identificación de las pupas de Carabus (s.l.) del suroeste de la península ibérica.

Glabrous prothorax and unequal lobes in urotergal expansions Pubescent prothorax, and subequal lobes in urotergal expansion Prothoracical pubescence arranged to form a clear band on both sides. Parastigmas reduced to a small, posterior sclerite. No pleural expansions in the first urite Lateral pubescent bands of the prothorax are not clearly isolated from the sparse discal pubescence. Well–developed parastigmas surrounding the spiracle. Noticeable pleural expansions even in the first urite In the southwestern Iberian peninsula (occidental Andalucía) the species is distributed at the north of the Guadalquivir river In the southwestern Iberian peninsula (occidental Andalucía) the species is distributed at the south of the Guadalquivir river

(Insecta: Coleoptera). Stuttg. Beitr. Naturk., Ser. A, 488: 1–56. – 1998. Phylogenetic investigations of Carabidae (Coleoptera) using larval characters . In: Phylogeny and classification of Caraboidea. 171–190 (G. E. Ball, A. Casale & A. V. Tagliante, Eds.). Regional Science Museum, Turin. CÁRDENAS , A. M., 1993. Immature stages of Macrothorax rugosus baeticus Deyrolle, 1852 (Coleoptera: Carabidae). Elytron, 7: 123–131. CÁRDENAS, A. M. & BACH, C., 1992. Primeros datos sobre la biología de reproducción y desarrollo larvario de Macrothorax rugosus Fabricius, 1792 (Coleoptera, Carabidae). Zool. baetica, 3: 139–146. CÁRDENAS, A. M. & HIDALGO, J. M., 1995. Datos sobre la biología de reproducción y desarrollo larvario de Carabus (Hadrocarabus) lusitanicus (Fabricius, 1801) (Coleoptera, Carabidae) . Elytron, 9: 139–145. – 1998. Immature stages of Rhabdotocarabus melancholicus ssp. dehesicola (García–París & París, 1995) (Coleoptera, Carabidae). Misc. Zool., 21(2): 95–104. – 2000. Seasonal activity and reproductive biology of the ground beetle Carabus dufouri (Coleoptera: Carabidae). Eur. J. Entomol., 97: 329–338. CÁRDENAS, A. M., MOLINA, M. D. & DE LAS HERAS, A. M., 1994. Morfología larvaria de Hadrocarabus lusitanicus Fabricius, 1801 (Col. Carabidae).

Rabdotocarabus melancholicus 2

Macrothorax rugosus

Hadrocarabus lusitanicus

Hadrocarabus dufouri

Graellsia, 50: 95–99. CASALE, A., STURANI, M. & VIGNA–TAGLIANTI, A., 1982. Fauna d’Italia. Coleoptera Carabidae I. Ed. Calderini, Bologna. COSTA, C., VANIN, S. A. & CASARI–CHEN, S. A., 1988. Larvas de Coleoptera do Brasil. MZUSP, São Paolo. H URKA , K., 1961. Die Larve des Carabus (Hygrocarabus, Thoms.) variolosus variolosus Fabr. und ihre Stellung im Larvalsystem der Gattung Carabus L. (Coleoptera, Carabidae). Cas. Cesk. Spolecnosti Entomol., 58: 266–271. – 1971. Die Larven der mitteleuropäischen Carabus —und Procerus— Arten. Rozpr. Cesk. Akad. ved, 80: 1–136. L UFF, M. L., 1969. The larvae of the British Carabidae (Coleoptera). I. Carabini and Cychrini. Entomologist (Lond.), 102: 245–263. ORTUÑO, V. M. & TORIBIO, M., 1996. Los Coleópteros carábidos. Morfología, Biología y Sistemática. Fauna de la Comunidad de Madrid. Colección Técnica, Ministerio de Medio Ambiente, Madrid. RAYNAUD, P., 1975–76. Synopsis morphologique des larves de Carabus Lin. (Coléoptères Carabidae) connues a ce jour. Bull. Soc. Linn. Lyon, 44–45: 1–164. STERHR, F. W., 1983. Immature Insects. Vol. 2. Kendall Hunt Pub., Dubuque (Iowa). S TURANI , M., 1962. Osservazioni e ricerche biologiche sul genere Carabus Linnaeus (sensu lato) (Coleoptera Carabidae). Mem. Soc. Entomol. Ital., 41: 85–202.

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Patrones de preferencias de hábitat y de distribución y abundancia invernal de aves en el centro de España. Análisis y predicción del efecto de factores ecológicos L. M. Carrascal, D. Palomino & J. M. Lobo

Carrascal, L. M., Palomino, D. & Lobo, J. M., 2002. Patrones de preferencias de hábitat y de distribución y abundancia invernal de aves en el centro de España. Análisis y predicción del efecto de factores ecológicos. Animal Biodiversity and Conservation, 25.1: 7–40. Abstract Patterns of habitat preference and distribution and abundance of wintering bird fauna in central Spain. Analysis and prediction of the effect of ecological factors.— This paper analyses the effect of geographic, topographic, land use and habitat structure variables on the composition and structure of wintering bird communities in Central Spain (Iberian peninsula). Parameters describing the avifauna varied in a predictable way considering a small group of coarse–grained variables defining the geographical and altitudinal location of the censuses, and the basic characteristics of the structure and typology of habitats: 49–76% of variance accounted for total bird density and for abundance of four ecological groups, 37–63% accounted for species richness and diversity, and 65% explained the relative abundance of species with conservation problems according to the European scale (SPEC figures). Regarding the most widespread species in the study area, significant models were obtained by means of tree regression analysis for 50 species, with an average reduction of deviance of 39%. Altitude was the most important variable affecting bird community parameters and abundance of each bird species, showing a consistent and marked negative effect. Structural complexity of the vegetation and geographical location followed as the variables of importance explaining variability. The habitats with the lowest bird density, richness and diversity of birds were mountain grasslands/shrublands, young pine re–forestations, and Pyrenean oak forests at 1,200–1,600 m a.s.l. The habitats with the highest values on these parameters were riparian forests, agricultural mosaics, and holmoak "dehesa" parklands, mainly located at the southern and western part of the region and at intermediate altitudes. The total density of birds increased from east to west, was higher in intermediate altitudes than in the extremes of the altitudinal range, and increased with habitat structural complexity (i.e., vertical development and degree of vegetation cover), agricultural use of the land, and the presence of water (e.g., streams, rivers, flooded areas). Density of strictly wintering species in the study region decreased latitudinally from southeast to northwest, being higher at intermediate altitudes in localities with presence of water and woodlands dominated by coniferous trees. Abundance of facultative or obligate frugivorous species was very low. Richness of species was higher toward the western part of the study area, increased with habitat structural complexity, and was lower at higher altitudes. On the other hand, the less diverse bird assemblages were those that inhabit agricultural landscapes and/or areas located at higher altitudes. Habitats and areas with a higher relative abundance of species with conservation problems at the European scale (SPEC scores) were located at intermediate altitudes in the southwest and southeast of the study region. The relative abundance of this group of species was also associated to the presence of water, habitat structural complexity and agricultural use. The relationship between the European conservation status of species (SPEC scores) and the patterns of distribution, abundance, habitat preferences and ecological width of 72 species was also analysed. Species with more conservation problems on the European scale have a marked preference for structurally simpler habitats (e.g., agricultural and grasslands habitats) and have a broader altitudinal and among–habitats distribution. Results from the 44 census localities were extrapolated to the remaining region using a geographical information system in order to build predictive maps for density, species richness, species diversity and weighed European conservation status. This work shows that valuable knowledge can be obtained from fragmentary and dispersed data, in order to describe general patterns of distribution, abundance and habitat preferences of birds. This methodological approach could be a valid in environmentally heterogeneous, large regions, with few qualified bird observers and researchers. Key words: Wintering avifauna, Species richness, Density, Habitat preferences, Regression models, Central Spain. ISSN: 1578–665X

Carrascal et al.

Resumen Patrones de preferencias de hábitat y de distribución y abundancia invernal de aves en el centro de España. Análisis y predicción del efecto de factores ecológicos.— Este trabajo analiza los factores ecológicos básicos responsables de la variación en la estructura y composición de la avifauna invernante en el centro de la península ibérica utilizando variables geográficas, topográficas y descriptoras de la estructura física del hábitat y los usos del suelo. La avifauna varió de un modo predecible en función de unas pocas variables sintéticas que definen la situación geográfica y altitudinal de las localidades y las características básicas de la estructura y tipología de las formaciones vegetales, ya que se obtuvieron elevados porcentajes de la varianza explicados en los parámetros sinecológicos considerados: el 49–76% para la densidad total de aves y de distintos grupos ecológicos, el 37–63% para la riqueza y diversidad de especies, y el 65% para un índice de presencia y abundancia de especies con problemas de conservación a escala europea. Atendiendo a las especies con una distribución más amplia en el área de estudio, se obtuvieron modelos significativos para 50 especies, con un promedio del 39% de variabilidad explicada en sus abundancias. La variable que manifestó más importancia, tanto en la estructura de las comunidades como en las preferencias de hábitat de cada especie, fue la altitud, mostrando globalmente un marcado efecto negativo. Le siguieron en importancia la complejidad estructural de la vegetación y la localización geográfica. La densidad total de aves aumentó globalmente desde el este al oeste, fue mayor en altitudes medias que en los extremos del rango altitudinal y aumentó con el desarrollo vertical y volumen de la vegetación, el uso agrícola del suelo y la presencia de agua en forma de arroyos, ríos o áreas encharcadas. El número de especies por unidad de superficie fue mayor hacia el occidente del área de estudio, aumentó con el volumen y desarrollo vertical de la vegetación y disminuyó al ascender en altitud. Por otro lado, las comunidades de aves menos diversas fueron aquéllas que habitan medios agrícolas y/o zonas situadas a mayores altitudes. Las zonas que acogían mayor abundancia relativa de especies con problemas de conservación a escala europea se situaron a altitudes medias dentro del rango altitudinal de la región, presentaron mayor desarrollo vertical y volumen de la vegetación, tuvieron agua en forma de ríos, arroyos o zonas encharcadas y se dedicaron a uso agrícola (localizadas principalmente en el suroeste y sureste de la región de estudio). Los medios más destacados para esta variable fueron los sotos fluviales y zonas húmedas con cañaverales al sur de la región de estudio y las áreas agrícolas con distintos grados de transformación localizadas a baja altitud. Las especies con mayores problemas de conservación a escala europea presentaban durante el invierno una marcada preferencia por los medios estructuralmente más sencillos resultado de la degradación ambiental (p.e., medios agrícolas y pastizales) y manifestaron una considerable amplitud de distribución entre hábitats y en el gradiente altitudinal. Este trabajo demuestra que es posible obtener resultados y conocimiento relevantes para describir patrones generales de distribución, abundancia y preferencias de hábitat de aves a partir de datos fragmentarios y dispersos, pudiendo ser una aproximación válida en regiones geográficamente extensas, muy contrastadas ambientalmente y con escasez de observadores de aves cualificados. Palabras clave: Avifauna invernante, Riqueza de especies, Densidad, Preferencias de hábitat, Modelos de regresión, Centro de España. (Received: 17 IV 02; Final acceptance: 2 V 02) L. M. Carrascal(*), D. Palomino & J. M. Lobo, Museo Nacional de Ciencias Naturales–CSIC, c/ José Gutiérrez Abascal 2, 28006 Madrid, España (Spain). (*)

Corresponding author: L. M. Carrascal, Museo Nacional de Ciencias Naturales–CSIC, c/ José Gutiérrez Abascal 2, 28006 Madrid, España (Spain). E–mail: mcnc152@mncn.csic.es

Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

Introducción La península ibérica destaca como un área geográfica de gran importancia para la invernada de las aves del Paleártico occidental. Esta importancia es el resultado de la confluencia en la península ibérica de varios factores (TELLERÍA 1988): su ubicación geográfica respecto del resto de Europa, constituyendo el extremo más meridional de las rutas migratorias presaharianas, su benignidad climática y alta productividad invernal de recursos tróficos y su gran variación altitudinal, características que favorecen una gran disponibilidad y heterogeneidad de medios. Este papel destacado en la invernada de las aves del Paleártico occidental, en unión al aumento durante los últimos años de la actividad investigadora ornitológica en España y Portugal, se ha traducido en un considerable número de estudios acerca de este tema. La mayoría de estos se refieren a inventarios de avifauna en áreas más o menos extensas (p.e., TELLERÍA, 1983; ENA & PURROY, 1984; BERMEJO et al., 1986; ALBERTO & VELASCO, 1988; DE JUANA et al., 1988), estudios de comunidades de aves en formaciones vegetales determinadas (p.e., MORENO, 1981; SUÁREZ & MUÑOZ–COBO, 1984; TELLERÍA & SANTOS, 1985, 1995, 1997; CARRASCAL, 1988; TELLERÍA et al., 1988) y estudios de biología invernal en especies y localidades muy concretas (p.e., HERRERA, 1978, 1979, 1984, 1998; JORDANO, 1982, 1988, 1995; GUITIÁN, 1984; ALONSO et al., 1985, 1994; AMAT et al., 1990, 1991; CARRASCAL et al., 1990, 1998, 2001; BAUTISTA et al., 1992, 1995; SOLER et al., 1988; SENAR et al., 1992, 1994, 2000; ZAMORA et al., 1992; HIRALDO et al., 1993; CUADRADO et al., 1995; MORENO et al., 2001; TELLERÍA et al., 2001). Sin embargo, sólo unos pocos trabajos han tratado de abordar la invernada de aves en Iberia en busca de patrones generales y de variables sencillas que los expliquen y sinteticen (ver JORDANO, 1985; SANTOS & TELLERÍA, 1985; TELLERÍA & SANTOS, 1986; AMAT & FERRER, 1988; HERRERA, 1988a). Globalmente existe un patrón en la variación geográfica de la abundancia y diversidad de aves asociado con los principales pisos bioclimáticos de la península: mayores valores de estos dos parámetros en el piso termomediterráneo y menores valores en el piso supramediterráneo (clima continental frío). Por otro lado, en los pisos montano–alpinos del eurosiberiano y en los crioro– y oromediterráneos apenas es posible encontrar aves invernantes, dada su crudeza meteorológica dominada por las altas innivaciones. La temperatura durante otoño–invierno es el principal determinante de la variación en la densidad y diversidad de aves, especialmente de las que habitan en bosques y matorrales, y en las que la mayoría o parte de su dieta está constituida por insectos. Sin embargo, este patrón desaparece en las áreas agrícolas, donde la superabundancia de alimento en relación con las demandas energéticas de sus comunidades de aves (DÍAZ & TELLERÍA, 1994) conlleva que sólo la cobertura de cultivos labrados

determine la abundancia de aves (mayoritariamente granívoras). En el caso de los más benignos pisos meso– y termomediterráneo las precipitaciones otoñales cobran importancia como determinantes de la productividad, y por tanto muestran su idoneidad para la invernada de aves. Numerosos tipos de árboles y arbustos fructifican durante el otoño e invierno en estas zonas y numerosas plantas arvenses rebrotan con las lluvias que reblandecen además los suelos cultivados permitiendo el acceso a numerosos bancos de semillas. Las aves frugívoras disminuyen su abundancia desde el piso bioclimático termomediterráneo al eurosiberiano, mostrando un patrón de distribución similar al que manifiestan las plantas productoras de frutos en la península ibérica. Sin embargo, la variación interanual de sus efectivos a escala local no rastrea las fluctuaciones interanuales en la producción de frutos, indicando este hecho que las poblaciones de aves invernantes no pueden predecir los niveles de productividad ambiental de un año para otro y ajustar sus efectivos a las condiciones locales. Las aves acuáticas están afectadas por la variabilidad ambiental generada por los cambios interanuales en las precipitaciones y los niveles de inundación, siendo las aves con mayor valencia ecológica (amplitud de hábitat y de nicho trófico) aquellas que presentan cambios interanuales menos pronunciados en sus abundancias. A pesar de estos grandes patrones macroecológicos aún no se han desarrollado trabajos relacionados con los factores en torno a los que se organiza la invernada en Iberia a escalas regionales amplias, ya que la gran mayoría de los estudios realizados hasta la fecha a esta escala consisten en descripciones de la composición y abundancia de especies (p.e., TELLERÍA, 1983; ARROYO & TELLERÍA, 1984; SUÁREZ & MUÑOZ– COBO, 1984; SÁNCHEZ, 1991). No obstante, la gran cantidad de información acumulada durante tantos años de censos ornitológicos para algunas áreas geográficas ha de considerarse como una oportunidad para entender la invernada peninsular desde un enfoque biogeográfico y ecológico. Así y gracias a la existencia de nuevas y robustas herramientas de análisis (GUISAN & ZIMMERMANN, 2000) es posible reanalizar conjuntamente todos estos datos disponibles con un doble objetivo. En primer lugar, emprender una aproximación sintética que permita identificar los patrones básicos de variación en la estructura y composición de las comunidades de aves invernantes, así como inducir los factores ecológicos responsables de la variación de estos patrones. En segundo lugar, a partir del análisis apropiado de un relativamente reducido número de datos locales sería posible hacer inferencias acerca de la distribución invernal de la avifauna (GAP analysis; SCOTT et al., 1993; SHORT & HESTBECK, 1995; KIESTER et al., 1996; BEARD et al., 1999), en un país como España donde la escasez de recursos humanos y económicos hace muy poco viable

Carrascal et al.

la inventariación detallada de recursos naturales sobre grandes superficies de terreno (por ejemplo atlas cuantitativos de aves). En relación con lo expresado anteriormente, el objetivo general de este trabajo es estudiar los patrones de invernada de la avifauna en el centro de la península ibérica, una región geográfica muy contrastada ambientalmente que incluye tres pisos bioclimáticos (supramediterráneo, crioromediterráneo y mesomediterráneo), una gran heterogeneidad de formaciones vegetales y un amplio gradiente altitudinal. Los objetivos concretos de este trabajo son: 1. En el ámbito metodológico, proponer un esquema de trabajo que aprovechando la información existente dispersa permita generar patrones ecológicos a escalas geográficas amplias. 2. Identificar la relación existente entre parámetros sintéticos de la avifauna, tales como abundancia de aves, densidades según grupos tróficos, riqueza y diversidad de especies, con variables relacionadas con la estructura física del hábitat, la topografía, la localización geográfica y los usos del suelo. Se propondrán modelos predictivos de su variación espacial para todo el ámbito geográfico de estudio recurriendo a herramientas estadísticas y de SIG (sistemas de información geográfica). 3. Desde el punto de vista autoecológico, proporcionar datos cuantitativos sobre la abundancia, las preferencias de hábitat y la valencia ecológica de las especies más abundantes y extendidas en la región, así como estimar los factores que afectan a la variación en su abundancia, con el objetivo de proporcionar información relevante relativa a su historia natural durante el invierno.

Material y métodos Área de estudio Se ha seleccionado un área geográfica comprendida entre las latitudes 40º05’N y 41º23’N, y los meridianos 3º03’W y 5º30’W (fig. 1). Para esta zona se han acumulado 44 censos de aves. Los años a los que hacen referencia estos censos cubren un amplio rango de fechas que van desde el invierno de 1979–1980 a 2000–2001. Los muestreos se han efectuado principalmente en diciembre y enero aunque unos pocos censos también se han realizado durante la primera quincena de febrero. El área de estudio cubre un amplio espectro de formaciones vegetales que incluyen hábitats muy humanizados (distintos estadíos de cultivo en terrenos agrícolas) y formaciones naturales con distinto grado de degradación (diferentes tipos de matorrales, formaciones arboladas abiertas, bosques; IZCO 1984; fig. 1). Las principales series vegetales que se encuentran en la zona son la series mesomediterráneas basófila y

silicícola de encina (Quercus rotundifolia) que ocupan el sur y centro de la región respectivamente. En el entorno de la Sierra de Guadarrama, las series supra–mediterráneas silicícolas de la encina y sub–húmedas del roble melojo (Quercus pyrenaica) se distribuyen desde los 800 m hasta los 1.700 m s.n.m. Por encima de los robledales aparecen los pinares albares que han sido favorecidos por el hombre a costa de los robledales (1.100–1.800 m s.n.m.). Más arriba nos encontramos con los pisos oro– y crioro–mediterráneo cubiertos por piornales ( Cytisus purgans ), enebrales rastreros (Juniperus nana) y pastizales de Festuca indigesta. Aunque de modo desigual, todas las formaciones vegetales principales de la región han sido muestreadas y aparecen sintetizadas en la tabla 1. El clima, aunque globalmente es mediterráneo continental frío, muestra una apreciable variación paralela a la existente en la altitud, que va desde los 350 m s.n.m. en el sur del área de estudio a los 2.460 m s.n.m. en las cumbres de la Sierra de Guadarrama. Por ello, hacia el suroeste de la región las temperaturas se suavizan considerablemente en relación con las que se alcanzan en el entorno de la Sierra de Guadarrama, la meseta norte y los páramos del sureste (fig. 1).

Obtención de datos La información en la que se basa este trabajo consiste en datos de abundancia de aves en las principales formaciones vegetales o tipos de paisajes existentes en la región de estudio. Estos datos se han extraído de la literatura o han sido obtenidos por los autores de este trabajo durante los inviernos de 1995–2001 (ver referencias en la tabla 1). La aproximación utilizada sigue un muestreo estratificado en el cual se han tratado de representar todas las unidades ambientales existentes en la región. En total se han obtenido datos para 44 localidades/hábitats diferentes. El método del taxiado fue la forma de censo utilizada. Consiste en el registro de todas las aves vistas u oídas en dos bandas paralelas a cada lado de la trayectoria del observador. La anchura de estas bandas fue en todos los censos de 25 m. Sólo se consideraron aquellos trabajos que cubrieron un mínimo de 10 hectáreas censadas (i.e., recorridos de censo de más de 2 km). Algunas de las referencias bibliográficas consideradas expresaban las densidades de las especies en forma de índices kilométricos de abundancia, en los que se incluyen todas las aves observadas por kilómetro recorrido sin imponer distancias límites de observación. Para poder expresar estos valores en densidades equiparables a las ofrecidas mediante los taxiados, se emplearon índices de detectabilidad basados en el porcentaje de individuos que en recorridos lineales de censo se veían sin considerar ningún límite transversal de detección, en relación con las aves contabiliza-

Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

Tipificación estructural de los hábitats 1 2 3 4 5 6

– – – – – – – – – – – – – – – – –

Distribución de ríos (azul) y áreas agrícolas (amarillo)

Temperatura mínima invernal (ºC)

Fig. 1. Variación geografica de algunas características ambientales de la región de estudio. Códigos de la tipificación estructural de hábitats: 1. Áreas con muy poca cobertura vegetal o desprovistas de ella; 2. Formaciones herbáceas; 3. Formaciones arbustivas; 4. Formaciones ecotónicas con presencia de arbolado disperso; 5. Bosques poco maduros (altura del arbolado < 6 m); 6. Bosques maduros. (En negro se representan las áreas urbanas.) Fig. 1. Geographical variation of several environmental variables in the study region. Codes of structural typification of the habitats: 1. Areas with very scarce or no vegetation cover; 2. Grasslands; 3. Shrublands; 4. Ecotonic habitats with sparse trees; 5. Young forests (tree height < 6 m); 6. Mature forests. (Urban areas are represented in black.)

12 11 11 10 10 9 9 8 8 7 6 6 5 5 4 4 3

Carrascal et al.

Tabla 1. Densidades de las especies (aves/10 ha) en las 24 formaciones principales del área de estudio. Los datos han sido obtenidos por los autores y se han extraído de la literatura (CARRASCAL, 1988; CARRASCAL et. al., 2000; MONREAL, 1986; POTTI, 1985a, 1985b; SANTOS et al., 1983, 1985; TELLERÍA et al., 1988): Ha (superficie censada), Latitud y longitud (expresan la situación geográfica en grados), Estructura (índice de complejidad estructural, 1–poca cobertura vegetal o ausencia de ella, 7–bosques maduros con árboles > 12 m), Agrícola (uso agrícola del suelo), Agua (presencia de agua en forma de charcas, arroyos o ríos), Roca (presencia de roquedos), Conífera (arbolado de coníferas), Deciduos (arbolado de especies caducifolias) y Esclerófilos (arbolado de encina) (los valores 0–1 para estas variables codifican la ausencia (0)–presencia (1) de esos atributos de la estructura del hábitat), Altitud (altitud media sobre el nivel del mar). Dieta invernal de las especies: DP. Dieta principal; DS. Componente secundario de la dieta; DT. Componente minoritario presente en la dieta (A. Componente animal; AV. Componente animal–vertebrados; AI. Componente animal–invertebrados; F. Frutos; S. Semillas; V. Otras partes vegetales). Medios: Or. Roquedos– Pastos subalpinos Oromediterráneos; RoM. Roquedo Montano; CMN. Cultivos herbáceos Meseta Norte; CMS. Cultivos herbáceos Meseta Sur; ErMN. Eriales Meseta Norte; PaMN. Pastizales Meseta Norte; PaMS. Pastizales Meseta Sur; PrSa. Praderas subalpinas; Re. Retamar; JB. Jaral Basal; JM. Jaral Montano; Br. Brezal; CaMS. Campiñas Meseta Sur; PiJv. Pinar repoblación joven (Pinus sylvestris); DhC. Dehesa de encina cultivada; Dh. Dehesa de encina con pasto; Fr. Fresneda; SfMN. Sotos fluviales Meseta Norte; SfMS. Sotos fluviales Meseta Sur; EnMS. Encinares Meseta Sur; SaMN. Sabinar Meseta Norte; Rb. Robledales (Quercus pyrenaica); Pi. Pinares (Pinus sylvestris); PiSa. Pinares subalpinos (Pinus sylvestris); * Especies estrictamente invernantes en el área de estudio; + Especies observadas fuera de las bandas del censo.

Medio Or RoM Ha Latitud Longitud

CMN CMS ErMN PaMN PaMS PrSa 500

193

357

122

176

103

40,85 40,90 41,30 40,26 41,20 41,10 40,40 40,82 40,38 41,13 40,98 41,13 3,95

3,45

3,80

3,51

3,81

3,82

4,23

3,93

4,02

3,22

3,58

3,22

2,0

1,0

1,7

1,5

2,5

2,0

2,5

3,0

Agrícola

Agua

Roca

Conífera

Estructura

Deciduos

Esclerófilos

Altitud

2.163

800 1.000

616 1.025 1.150

715 1.800

730 1.080 1.375 1.600

Accipiter nisus

0,07

Aegithalos caudatus

Alauda arvensis

- 13,92

8,54

9,56

1,4

Alcedo atthis

Alectoris rufa

2,7

0,48

1,08

0,32

0,53

Anas platyrhynchos

Anthus pratensis*

1,7

0,50

2,64

2,03

9,6

0,2

Anthus spinoletta

0,03

1,4

Buteo buteo

0,01

Carduelis cannabina

1,3

5,71

1,4

0,11

Carduelis carduelis

0,79

0,63

0,42

Carduelis chloris

Carduelis spinus*

Certhia brachydactyla

Cettia cetti

2,17 33,93

Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

Table 1. Densities (birds/10 ha) of species in the main habitats of the study region. Census data have been obtained by the authors of the paper and from literature published (CARRASCAL, 1988; CARRASCAL et. al., 2000; MONREAL, 1986; POTTI, 1985a, 1985b; SANTOS et al., 1983, 1985; TELLERÍA et al., 1988): Ha (Ha censused), Latitud and longitud (Latitude and longitude, in degrees), Estructura (índex of structural complexity, 1–lacking or very sparse vegetation cover, 7–mature forests with tree height > 12 m), Agricola (agricultural use), Agua (presence of water–pools, streams, rivers), Roca (rocky outcrops), Conifera (coniferous trees), Deciduos (deciduous trees) and Esclerofilos (evergreen trees) (values 0–1 for codify the absence (0)–presence (1) of these structural characteristics of these habitats. Winter diet of species: DP. Main diet; DS. Second compound; DT. Other foods consumed (A. Animal component; AV. Animal component–vertebrates; AI. Animal component–invertebrates; F. Fruits; S. Seeds; V. Other plant components). Habitats: Or. Subalpine rocky areas and grasslands; RoM. Montane rocky areas; CMN. Croplands (mainly ploughed fields) of the Northern Plateau; CMS. Croplands (mainly ploughed fields) of the Southern Plateau; ErMN. Wastelands of the Northern Plateau; PaMN. Pasturelands of the Northern Plateau; PaMS. Pasturelands of the Southern Plateau; PrSa. Subalpine grasslands; Re. Shrublands of Retama sphaerocarpa; JB. Shrublands of Cistus ladanifer; JM. Montane shrublands of Cistus laurifolius; Br. Heathlands; CaMS. Farmlands of the Southern Plateau; PiJv. Young reforestations of Pinus sylvestris; DhC. Cultivated parklands of holm–oak (Quercus rotundifolia); Dh. Parklands of holm–oak; Fr. Parklands of ash trees; SfMN. Riverine woods of the Northern Plateau; SfMS. Riverine woods of the Southern Plateau; EnMS. Holm–oak woods; SaMN. Juniper woods Juniperus thurifera); Rb. Pyrenean–oak woods (Quercus pyrenaica); Pi. Pine woods (Pinus sylvestris); PiSa. Subalpine pine woods (Pinus sylvestris); * Strictly wintering species in the study region; + Species observed outside the census belts.

Medio CaMS

PiJv

DhC

145

40,38 41,13 40,38 40,40 41,07

Dieta

SfMN SfMS EnMS SaMN 250

130

190

41,30 40,49 40,53 41,15

PiSa

176

200

289

40,99 40,97

40,80

4,25

3,22

4,12

4,18

3,88

3,80

3,68

4,04

3,72

3,53

3,61

4,02

3,0

3,5

4,0

5,0

4,7

5,0

5,7

6,8

6,5

705 1.575

580

625 1.150

1.000

607

1.317 1.513

1.769

682 1.150

DS DT

0,03

0,30

0,4

0,28

1,05

1,47

2,07

2,93

0,62

0,37

1,8

2,0

2,88

0,90

0,04

0,3

0,6

0,27

1,05

1,13

0,05

0,78

6,0

2,7

0,22

0,04

0,56

0,1

0,07

0,01

0,04

0,6

0,87

0,39

0,19

2,0

1,8

3,31

35,6

7,58

1,31

0,74

0,05

0,49

0,35

7,7

0,15

7,13

1,54

0,1

0,05

0,7

0,70

0,91

0,28

0,3

0,62

1,30

0,93

0,04

1,02

S AI

S S

V V

Carrascal et al.

Tabla 1. (Cont.)

Medios Re

Cinclus cinclus

Or RoM -

CMN CMS ErMN PaMN PaMS PrSa -

Cisticola juncidis

0,7

Cocothraustes cocothraustes -

Columba livia

1,0

Columba oenas

Columba palumbus

0,05

1,5

Corvus monedula

4,7

1,03

0,5

1,2

Corvus corone

0,23

0,49

0,3

0,0

Corvus corax

0,1

Cyanopica cyana

1,6

Dendrocopos major

Emberiza cia

4,3

0,02

0,14

0,7

0,5

0,85

0,12

0,17

Emberiza cirlus

0,33

Emberiza citrinella

Emberiza schoeniclus*

Erithacus rubecula

0,3

0,05

0,7

0,2

0,21

0,25

Falco tinnunculus

0,7

0,00

Fringilla coelebs

0,63

0,28

5,2

0,11

Fringilla montifringilla*

Fulica atra

Galerida cristata

0,63

1,95

1,11

2,2

Galerida theklae

2,7

0,17

1,10

0,81

2,0

2,8

0,8

0,21

0,36

Gallinago gallinago*

1,8

Gallinula chloropus

0,2

Garrulus glandarius

Hirundo rupestris

6,0

Lanius excubitor

0,04

0,06

1,1

0,7

0,2

0,11

0,07

Loxia curvirostra

Lullula arborea

0,05

0,7

0,1

Melanocorypha calandra

5,58

3,25 14,68

Miliaria calandra

0,98

1,25

5,23

Milvus milvus

3,0

0,2

0,02

0,41

1,1

5,1

0,1

Monticola solitarius Motacilla alba Motacilla cinerea

0,08

Oenanthe leucura

1,3

Parus ater

0,7

Parus caeruleus

0,03

0,53

Parus cristatus

Parus major

0,7

0,29

0,7

0,21

0,13

Passer domesticus

- 12,50

Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

Medios

Dieta

CaMS

PiJv

DhC

PiSa

0,40

0,28

0,99

0,08

6,48

2,02

0,8

0,93

6,24

0,66

0,0

0,00

0,74

0,01

0,26

1,27

0,16

0,12

0,7

2,63

1,14

1,65

53,8 11,05

SfMN SfMS EnMS SaMN

DS DT

0,03

0,05

0,04

0,37

0,20

0,3

0,22

2,3

0,20

3,50

2,4

0,12

2,4

0,10

1,80

1,35

0,02

0,43

0,03

3,9

0,10

2,1

3,07

0,5

0,12

6,84

3,39

0,7

0,06

0,02

0,03

0,0

0,01

19,9

0,41

3,0

2,82

15,78 29,87

2,80

0,83

0,77

4,18

0,03

0,37

0,66

0,03

5,1

0,7

0,83

3,3

0,12

0,02

0,09

AI AV AI AI

0,11

0,00

0,10

0,02

0,00

1,15

0,6

0,1

0,06

0,2

0,12

0,05

0,3

0,05

0,10

1,65

4,44

0,8

1,4

0,41

0,07

0,08

0,39

0,3

0,77

0,16

5,93

Al AI

0,21

1,7

0,3

0,47

0,08

2,00

0,07

1,58

0,04

0,21

3,25

2,1

9,92

9,52

1,4

0,21

1,5

0,91

0,9

0,98

3,93

2,16

1,7

5,29

0,15

0,30

1,4

0,26

3,88

2,88

3,6

0,62

1,0

1,22

3,3

0,70

4,79

2,30

2,05

0,25

1,78

2,1

0,8

2,59

- 41,44

0,01

Carrascal et al.

Tabla 1. (Cont.)

Medios Or RoM

CMN CMS ErMN PaMN PaMS PrSa

Passer hispaniolensis

Passer montanus

1,13

Petronia petronia

2,10

1,4

Phoenicurus ochruros

3,7

0,29

2,3

1,8

Phylloscopus collybita

0,95

0,2

1,2

0,07

Pica pica

0,84

0,19

3,0

4,4

Picus viridis

0,8

Prunella collaris

Prunella modularis

0,3

3,6

0,95

0,81

0,17

Pyrrhocorax pyrrhocorax

2,3

Regulus ignicapillus

0,06

Regulus regulus

Remiz pendulinus

Saxicola torquata

1,3

0,28

5,0

2,2

0,5

0,21

0,07

Scolopax rusticola

0,5

0,20

Serinus serinus

0,08

9,2

10,5

Sitta europaea

Streptopelia decaocto

Sturnus unicolor

0,63

0,06

5,18

12,6

0,3

Sturnus vulgaris*

Sylvia atricapilla

0,2

Sylvia melanocephala

0,3

Sylvia undata

4,7

0,19

0,3

0,74

1,27

1,22

Troglodytes troglodytes

0,3

0,2

Turdus iliacus*

Turdus merula

0,03

0,5

0,3

0,63

0,92

0,17

Turdus philomelos

0,58

3,0

0,1

0,06

Turdus pilaris*

Turdus torquatus*

Turdus viscivorus

0,08

0,05

1,4

0,1

0,12

0,17

Upupa epops

0,2

Vanellus vanellus*

1,15

0,03

0,08

5,7

Serinus citrinella

das dentro de las bandas de 25 m a cada lado del observador (datos propios). Las densidades de aves se expresaron en individuos/10 ha. No se incluyeron en el estudio las especies estrictamente acuáticas de lagunas y pantanos (Podicipedidae, Anatidae, etc), pues el método del taxiado no permite la estima correcta de sus abundancias relativas.

Cada uno de los censos obtenidos se caracterizó de acuerdo a unos atributos que, aunque básicos, permitieron una descripción estructural de equivalente calidad para todos ellos, a pesar de sus diversas procedencias. Para la localización de cada censo en la zona considerada, se consideraron sus coordenadas geográficas de latitud y longitud medias (medidas hasta la centésima

Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

Medios

Dieta

CaMS

PiJv

DhC

SfMN SfMS EnMS -

0,42

0,20

2,51

0,01

1,4

0,9

0,1

0,55

0,08

0,35

0,08

3,9

0,3

0,64

0,04 11,17

0,62

0,02

0,20

3,8

1,2

2,74

0,7

0,35

4,87

2,80

0,03

0,0

0,03

0,20

0,24

0,04

0,06

0,00

1,07

0,1

0,59

0,37

0,64

0,2

0,03

0,4

0,34

0,35

0,37

4,05

10,0

0,46

0,80

0,06

1,69

0,27

2,97

2,27

0,9

0,1

0,03

0,61

0,02

1,27

1,32

19,8

3,4

1,86

0,27

4,63

0,23

0,04

0,10

0,2

0,02

0,68

0,50

1,28

SaMN -

PiSa

DS DT

AI AI F V S

S AI

V V S

0,2

13,7

0,7

0,66

1,17

2,19

0,32

0,34

0,6

2,66

V AI

1,4

0,1

0,30

0,03

0,05

0,2

0,98

0,1

0,34

1,14

0,3

0,2

0,10

0,1

0,55

0,88

0,03

0,3

0,03

0,28

0,03

F F

0,7

1,02

0,92

2,1

0,03

0,05

1,1

0,31

0,9

1,12

0,5

0,70

5,81

1,03

1,4

0,41

0,17

0,18

5,7

0,1

0,74

0,2

0,51

9,98

0,16

22,8

0,02

0,27

0,05

2,8

0,1

0,15

1,6

0,23

0,08

0,09

12,4

0,21

0,24

0,05

0,1

0,07

0,03

0,10

0,03

de grado más cercana) así como su altitud media s.n.m. (expresada en m). Respecto a la caracterización vegetal, las áreas censadas se clasificaron de acuerdo a una escala que las ordena en un gradiente de complejidad estructural de la vegetación, tanto en términos de desarrollo vertical, como de volumen. A continuación se describen sucintamente las siete categorías consideradas:

1. Suelos casi o totalmente desprovistos de cubierta vegetal importante (p.e., roquedos, terrenos arados). 2. Medios cuya cobertura vegetal consiste en herbáceas o pequeños caméfitos de muy poco porte (menos de 25 cm de altura; p.e., pastizales, eriales). 3. Matorrales de diferentes tipos con una altura

de la vegetación comprendida entre 25 cm y 1 m en promedio (p.e., retamares, jarales, piornales). 4. Formaciones arboladas abiertas con árboles que en promedio no superan los 6 m de altura (p.e., dehesas de fresnos o encinas). 5. Bosques jóvenes con árboles de menos de 6 m de altura (p.e., encinares ralos, robledales/ pinares jóvenes, sabinares). 6. Bosques cuyos árboles no sobrepasan los 12 m de altura media (la mayoría de los melojares, algunos montes de encina no adehesados, muchos pinares de repoblación). 7. Masas boscosas densas y maduras, compuestas por árboles que superan los 12 m de altura (p.e., pinares maduros). Por último, se codificaron cuatro variables de tipo categórico que recogían el tipo de arbolado predominante (distinguiendo entre caducifolios [robles, fresnos, y especies ribereñas], esclerófilos [encinas], o coníferas [pinos y sabinas]), la presencia/ausencia patente de agua (en forma de ríos, arroyos o charcas), la presencia/ausencia importante de roca desnuda en el paisaje, y si el medio se veía o no sometido a algún tipo de uso agrícola (campos de labor, campiñas, o dehesas cultivadas).

Análisis de datos A partir de los datos de censo se han construido cuatro variables sintéticas que describen la avifauna: densidad total de aves, riqueza de especies, diversidad (utilizando el índice de Shannon y trabajando con logaritmos neperianos), e índice del estatus de conservación a escala europea. La riqueza de especies se ha expresado como número de especies observadas con una densidad igual o superior a 0,5 aves/10 ha; de este modo se evita que las localidades con más superficie de censo aporten más especies por el mero hecho de una mayor intensidad de muestreo, y se excluyen del análisis las especies accidentales que pueden aparecer por puro azar con bajísimas abundancias. Para el índice del estatus de conservación a escala europea se han utilizado las categorías SPEC de TUCKER & HEATH (1994), pero ordenadas de modo inverso; esto es, los códigos SPEC se han reordenado de 4 (categoría SPEC 2) a 1 (sin categoría SPEC; i.e., especies para las que se considera que no existen problemas de conservación; no se ha considerado la categoría SPEC 1 al no haberse obtenido datos cuantitativos para las especies de este grupo en la región de estudio: Aquila heliaca y Otis tarda). Con el objeto de que no tuviesen más influencia las especies más abundantes que las más escasas, la ponderación se llevó a cabo considerando el patrón de variación de la abundancia de cada especie a través de los 44 medios censados. Esto es, la densidad de cada especie se escaló de 0 a 10 para cada especie, dando el valor de 0 a la densidad de 0 aves/10 ha, y el valor 10 a la máxima densidad observada en la región. Estos valores de abundancia relativa fueron multiplica-

Carrascal et al.

dos por los índices SPEC recodificados de 1 (ninguna amenaza) a 4 (apreciables problemas de conservación). Además, se estimó la densidad total de aves estrictamente invernantes en la región de estudio (ver tabla 1), y la densidad de aves atendiendo a su adscripción a tres grupos tróficos principales: aves principalmente granívoras, frugívoras e insectívoras (ver tabla 2). Los parámetros sinecológicos anteriormente citados fueron analizados mediante regresión múltiple utilizando modelos generales lineales. Las densidades, la riqueza de especies y el índice SPEC ponderado se transformaron logarítmicamente con el objeto de que los residuos de los modelos de regresión no se desviasen de la normal. El efecto del contagio espacial derivado de la diferente proximidad / lejanía de las muestras (i.e., efecto geográfico) fue analizado mediante polinomios de las coordenadas geográficas latitud– longitud (LEGENDRE, 1993). Las coordenadas geográficas fueron llevadas a una nueva escala con variación entre 0 y 1 en la dimensión geográfica que más variaba (latitud), recalculando el rango de variación para la otra dimensión geográfica (0 a 0,62 para la longitud). De este modo se evitan problemas analíticos al trabajar con regresión múltiple utilizando términos polinomiales. Debido a que las respuestas de las aves a la altitud y estructura de la vegetación no tienen porqué ser lineales, estas dos variables fueron introducidas en los modelos de regresión utilizando sus términos lineales y cuadráticos. Las variables que codificaban la presencia de agua, suelo agrícola y el tipo de arbolado se introdujeron como variables "dummy" codificadas como 0–1. Los modelos de regresión múltiple que incluían todos los efectos (los términos polinomiales de la latitud–longitud, y los términos lineales y cuadráticos de la altitud y complejidad estructural de la vegetación, y las variables "dummy") fueron reducidos mediante la técnica "backward" de regresión por pasos (STATSOFT, 1999). Cuando los resultados obtenidos mediante este procedimiento (i.e., identidad de las variables significativas seleccionadas) no eran coincidentes con los obtenidos con el procedimiento "foreward", entonces se llevaron a cabo regresiones por "best subsets" (utilizando el coeficiente Cp de Mallows), anotándose las variables que aparecían más veces como significativas en el grupo de 20 regresiones que proporcionaban mayores índices de Mallows. Con estas variables, y para evaluar la consistencia de su significación, se repitieron los análisis "foreward" y "backward", obteniéndose ya mediante ambos procedimientos de regresión por pasos una selección de las mismas variables. La magnitud de los efectos retenidos por cada variable seleccionada significativamente en el modelo de regresión (i.e., varianza explicada) se computó dividiendo las sumas de cuadrados de cada efecto entre la suma de cuadrados total de los datos para cada variable.

Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

Las densidades de cada una de las especies no mostraron distribuciones normales, ni siquiera considerando transformaciones de los datos originales. Esto es debido a que las distribuciones de la abundancia de las especies contienen muchos valores cero (ausencia de la especie), y cuando las especies están presentes hay muchos censos con bajas densidades y muy pocos con abundancias elevadas. Por tanto, para analizar la variación en la abundancia de cada una de las especies se ha utilizado una familia de análisis relacionada con los modelos generalizados aditivos: los árboles de regresión ("tree regression analysis"). En síntesis, éste es un procedimiento dicotómico de búsqueda de estructura en los datos de una variable dependiente en función de varias variables independientes. Esto es, primero se obtiene una división en dos grupos de los datos que maximiza la diferencia entre las unidades muestrales. Dentro de cada uno de estos grupos se busca otra dicotomía y así sucesivamente. Se considera que una dicotomía es significativa si la devianza residual en el proceso de dicotomización difiere de la N2 esperada a p = 0,05 con 1 grado de libertad. Los árboles de regresión fueron obtenidos mediante S–PLUS 2000 (MATHSOFT, 1999). Se consideraron 12 variables para caracterizar a grandes rasgos la distribución, abundancia y preferencias de hábitat de las distintas especies. En la tabla 2 se muestran, para cada una de las 72 especies analizadas, sus porcentajes de presencia, sus densidades máximas (como la media de las tres densidades máximas distintas de cero), y los valores medios en las variables descriptoras de las 44 localidades censadas (i.e. complejidad estructural del medio, altitud, uso agrícola, presencia/ausencia patente de agua, presencia/ausencia patente de roca y tipo de arbolado predominante de entre coníferas, caducifolios o esclerófilos). Estos valores fueron ponderados en función de la densidad alcanzada por cada especie en cada uno de los censos. Además, con el fin de ilustrar la valencia ecológica invernal de las especies se calcularon dos valores de amplitud. Uno hizo referencia a la amplitud de hábitat, mientras que el otro se refirió a la amplitud de distribución altitudinal. Ambos fueron obtenidos a partir del siguiente índice:

Amplitud =

- 5 pi . lnpi lna

donde pi es la proporción con que esa especie aparece en la unidad i, y a es el número total de unidades ambientales distinguidas. En el caso del índice de amplitud de hábitat, las unidades corresponden a las 24 grandes formaciones vegetales consideradas en la tabla 1, mientras que en el caso del índice de amplitud altitudinal se trabaja con cinco intervalos de altitud s.n.m.: 0–500 m, 501– 1.000 m, 1.001–1.500 m, 1.501–2.000 m, y > 2.000 m (en cada uno de ellos se calculó la densidad media

que tenía cada especie considerando la inclusión de da cada uno de los 44 medios censados en las bandas altitudinales anteriores). Para identificar patrones sintéticos de covariación de estos rasgos en el conjunto de las 72 especies, se realizó un análisis de las componentes principales con los datos de la tabla 2, simplificando la solución factorial mediante la rotación “varimax” (STATSOFT, 1999). La relación existente entre el estatus de conservación a escala europea (inverso de los índices SPEC; ver más arriba) y los factores autoecológicos definidos por el análisis de las componentes principales efectuado con los datos de la tabla 2, se llevó a cabo mediante regresión múltiple utilizando un modelo generalizado lineal. La variable dependiente (valores 1–4 relacionados inversamente con los índices SPEC) fue analizada considerándola como multinomial ordinal, utilizando la transformación "lógit" como función de vínculo (STATSOFT, 1999). Los modelos de regresión descriptores en nuestras 44 localidades de censo de los parámetros sinecológicos considerados (i.e., densidad de aves, riqueza y diversidad de especies, e índice ponderado de SPEC) sirvieron para construir, mediante extrapolación, mapas que predijeran el valor que tendrían dichos parámetros en toda la región de estudio. Utilizando el programa IDRISI 32 (EASTMAN, 2001) se construyeron mapas digitales para la región de estudio en formato "raster" a una resolución de 500 m (cuadrículas de 500 m de lado). Dicha cartografía fue elaborada individualmente para cada una de las variables que aparecieron como significativas en los modelos elaborados con los árboles de regresión. Para la latitud y longitud se crearon sendos mapas en los cuales el valor de cada píxel de 500 m correspondía con el de estas variables espaciales. En el caso de la altitud, se construyó un modelo digital del terreno a esa resolución a partir de la cartografía digital 1:200.000 proporcionada por el servicio cartográfico de la Comunidad de Madrid (equidistancia = 20 m). Para ello se utilizó el modulo INTERCON, el cual permite interpolar un modelo digital del terreno a partir de un conjunto de líneas vectoriales previamente rasterizadas. La presencia de ríos en cada píxel (variable binomial, 1/0) se obtuvo a partir de la misma cartografía mencionada anteriormente, rasterizando las líneas vectoriales correspondientes a los cursos de agua. Para la complejidad estructural de la vegetación se utilizó la cartografía "raster" de usos del suelo proporcionada por la European Environment Agency (CORINE programme 1985–1990). Los 44 usos del suelo enumerados en esta cartografía se redujeron a 6 equiparables con las distintas categorías de complejidad estructural de la vegetación empleadas para caracterizar las localidades censadas (ver más arriba). Debido a que los usos del suelo de CORINE no permiten distinguir la séptima categoría de complejidad estructural (masas boscosas densas y maduras, compuestas

Carrascal et al.

Tabla 2. Resultados medios de preferencias de hábitat, densidad y valencia ecológica obtenidos para las 72 especies que estuvieron presentes en, al menos, dos localidades de censo. Los valores proporcionados hacen referencia a las medias ponderadas considerando las características de las localidades de censo y las densidades que en ellas alcanzaban cada una de las especies. También se proporcionan los valores medios para las 44 localidades de censo: % Pres. Porcentaje de localidades en los que la especie estuvo presente; Dmax. Promedio de las tres densidades máximas distintas de cero; ICE. Índice medio de complejidad estructural de los hábitats ocupados (1–suelos casi o totalmente desprovistos de cubierta vegetal importante, 7–bosques maduros con altura media del arbolado superior a los 12 m); Altm. Altitud media de distribución en m; AHab. Amplitud de hábitat considerando las 24 formaciones vegetales de la tabla 1; Aalt. Amplitud de distribución altitudinal considerando 5 bandas altitudinales de 500 m; Agr. Agrícola (uso agrícola, 0–no, 1–total); A. Agua (presencia de agua en forma de arroyos, ríos o zonas encharcadas; 0–no, 1–sí); Rc. Roca (presencia de roquedos, 0–no, 1–sí); Co. Coníferas (presencia de coníferas como arbolado dominante, 0–no, 1–sí); De. Deciduos (presencia de árboles caducifolios como arbolado dominante, 0–no, 1–sí); Esc. Esclerófilos (presencia de encinas como arbolado dominante, 0–no, 1–sí). Table 2. Habitat preferences of the 72 species that were present in at least two census localities. Values shown for species represent weighed averages of variables considering the characteristics of the 44 census localities and densities measured on them. Average values for the 44 census localities are also shown: % Pres. Percentage of localities (n = 44) where the species was present; Dmax. Average of the three highest densities (not zero); ICE. An index of average structural complexity of preferred habitats (from 1–sparsely vegetated areas, to 7–mature forests; weighted mean considering bird densities); Altm. Weighted average of altitudinal distribution; AHab. Habitat width; Aatl. Altitudinal width; Agr. Agricultural use of occupied habitats (0–no, 1–yes; weighted mean considering bird densities); A. Presence of water (streams, rivers, flooded areas; 0–no, 1–yes; weighted mean considering bird densities); Rc. Presence of rocky areas (0– no, 1–yes; weighted mean considering bird densities); Co. Dominant presence of coniferous trees (0–no, 1–yes; weighted mean considering bird densities); De. Dominant presence of deciduous trees (0–no, 1–yes; weighted mean considering bird densities); Esc. Dominant presence of mediterranean evergreen trees (0–no, 1–yes; weighted mean considering bird densities).

%Pres

Dmax

ICE Altm AHab 3,9 1.155

Aalt

Agr 0,16

A 0,20

Rc 0,07

Co 0,25

De 0,18

Esc 0,11 1

0,07

3,5 1.140

0,31

0,47

0,17

0,00

0,23

Promedio localidades

Accipiter nisus

Aegithalos caudatus

3,57

5,4 1.110

0,52

0,78

0,02

0,23

0,00

0,19

0,60

0,20

Alauda arvensis

17,35

1,4

846

0,34

0,59

0,86

0,03

0,00

0,01

0,07

Alectoris rufa

2,91

2,8

752

0,77

0,36

0,31

0,40

0,18

0,00

0,30

0,07

Anthus pratensis

7,81

2,3

713

0,68

0,28

0,52

0,39

0,04

0,00

0,04

0,08

Anthus spinoletta

0,77

2,5 1.729

0,06

0,11

0,06

0,94

0,00

Buteo buteo

0,08

3,6

649

0,74

0,00

0,35

0,11

0,00

0,05

0,57

Carduelis cannabina

25,35

1,3 1.002

0,24

0,37

0,87

0,06

0,01

0,00

0,02

Carduelis carduelis

15,49

4,1 1.020

0,47

0,38

0,09

0,21

0,00

0,03

0,76

0,11

Carduelis chloris

0,52

4,4

658

0,33

0,00

1,00

0,00

1,00

0,00

Carduelis spinus

12,72

6,3 1.376

0,36

0,37

0,00

0,66

0,00

0,81

0,19

0,00

Certhia brachydactyla

2,03

6,1 1.263

0,61

0,74

0,01

0,42

0,00

0,58

0,38

0,04

Cettia cetti

1,28

4,4

594

0,46

0,05

0,00

1,00

0,00

0,80

0,00

Cisticola juncidis

1,02

3,3

644

0,56

0,00

1,00

0,00

0,27

0,00

Columba livia

1,99

4,2

590

0,33

0,00

0,75

0,25

0,00

0,75

0,00

26,65

4,2

588

0,32

0,00

0,59

0,21

0,00

0,21

0,75

0,21

5,7 1.848

0,31

0,49

0,00

0,21

0,23

0,77

0,00

Columba palumbus Corvus corax

Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

Tabla 2. (Cont.) Agr

Esc

Corvus corone

%Pres 32

1,77

5,1 1.210

0,57

0,52

0,13

0,10

0,00

0,14

0,59

0,07

Corvus monedula

8,44

4,0

631

0,62

0,19

0,09

0,61

0,15

0,00

0,60

0,10

Cyanopica cyana

13,89

4,1

866

0,26

0,00

0,01

0,07

0,00

0,07

0,86

Dendrocopos major

0,75

6,8 1.548

0,27

0,41

0,00

0,03

0,00

0,88

0,08

0,04

Emberiza cia

4,96

3,7

890

0,66

0,62

0,03

0,47

0,18

0,12

0,55

0,00

Emberiza cirlus

2,76

3,7

832

0,64

0,54

0,33

0,64

0,00

0,02

0,64

0,00

Emberiza citrinella

0,26

5,0

922

0,00

0,30

0,00

1,00

0,00

1,00

0,00

Erithacus rubecula

6,84

4,2

713

0,60

0,19

0,12

0,51

0,01

0,02

0,43

0,34

Falco tinnunculus

0,24

2,1

789

0,14

0,00

0,07

0,00

0,91

0,00

0,02

Fringilla coelebs

35,77

4,6

785

0,59

0,58

0,14

0,61

0,00

0,12

0,62

0,08

Galerida cristata

6,72

2,4

709

0,60

0,31

0,33

0,65

0,00

0,03

0,01

Galerida theklae

3,89

2,6

839

0,69

0,47

0,40

0,12

0,11

0,00

0,14

0,06

Gallinago gallinago

3,26

2,9

683

0,39

0,00

1,00

0,00

0,03

0,00

Gallinula chloropus

18,96

3,0

680

0,04

0,00

1,00

0,00

Garrulus glandarius

0,19

3,7 1.031

0,47

0,54

0,00

0,53

0,00

0,37

0,54

0,09

Hirundo rupestris

4,72

2,7

782

0,32

0,00

0,36

0,64

0,00

0,36

0,00

Lanius excubitor

0,81

3,2

917

0,65

0,50

0,17

0,23

0,00

0,08

0,16

0,06

Loxia curvirostra

5,61

6,7 1.684

0,19

0,25

0,00

0,10

0,00

1,00

0,00

Lullula arborea

0,97

3,5

883

0,74

0,57

0,59

0,18

0,00

0,06

0,50

Melanocorypha calandra

14,61

1,1

970

0,07

0,36

0,97

0,01

0,00

0,01

0,00

Miliaria calandra

11,73

3,3

701

0,61

0,44

0,35

0,61

0,00

0,43

0,02

1,81

2,3

791

0,22

0,00

0,17

0,83

0,00

0,17

0,00

Monticola solitarius

Dmax

ICE

Altm AHab Aalt

Motacilla alba

3,60

3,3 1.040

0,71

0,75

0,19

0,74

0,03

0,00

0,36

0,05

Motacilla cinerea

1,64

4,2

719

0,39

0,11

0,04

0,92

0,00

0,03

0,92

0,00

Oenanthe leucura

0,98

2,6

784

0,31

0,00

0,32

0,68

0,00

0,32

0,00

Parus ater

14,59

6,4 1.599

0,53

0,39

0,00

0,19

0,00

0,99

0,00

Parus caeruleus

7,21

5,1

949

0,56

0,60

0,07

0,30

0,00

0,07

0,70

0,18

Parus cristatus

5,52

6,7 1.566

0,33

0,42

0,00

0,22

0,00

0,97

0,03

0,00

Parus major

5,39

4,8

973

0,81

0,75

0,11

0,33

0,01

0,20

0,51

0,14

Passer domesticus

65,85

4,2

556

0,38

0,00

0,19

0,79

0,00

0,60

0,02

Passer montanus

2,88

4,4

616

0,43

0,33

0,13

0,87

0,00

0,87

0,00

Petronia petronia

2,36

2,0 1.211

0,51

0,40

0,50

0,17

0,00

0,16

0,00

Phoenicurus ochruros

3,21

2,6

719

0,62

0,03

0,14

0,25

0,27

0,00

0,08

0,06

Phylloscopus collybita

13,39

4,2

629

0,60

0,08

0,13

0,78

0,00

0,01

0,62

0,04

Pica pica

7,54

3,9

657

0,72

0,11

0,17

0,41

0,00

0,33

0,24

Picus viridis

0,85

3,9

723

0,45

0,33

0,01

0,32

0,00

0,39

0,04

Prunella modularis

2,42

3,7 1.369

0,79

0,92

0,01

0,41

0,04

0,16

0,27

0,06

Regulus ignicapillus

6,20

5,1 1.042

0,61

0,74

0,02

0,05

0,00

0,50

0,10

0,39

Regulus regulus

5,34

6,5 1.551

0,41

0,00

0,20

0,00

0,97

0,03

0,00

Saxicola torquata

3,43

2,6

0,52

0,43

0,11

0,73

0,08

0,00

0,11

0,01

858

Carrascal et al.

Tabla 2. (Cont.) %Pres

Dmax

ICE Altm AHab Aalt

Agr

Esc

5,8 1.700

0,50

0,78

0,00

0,02

0,09

0,88

0,00

3,2

683

0,65

0,03

0,29

0,42

0,00

0,18

0,07

Serinus citrinella

3,16

Serinus serinus

16,90

Sitta europaea

2,20

6,6 1.603

0,46

0,37

0,00

0,76

0,23

0,00

Sturnus unicolor

14,42

2,8

743

0,73

0,37

0,39

0,58

0,00

0,12

0,03

Sylvia atricapilla

2,81

4,7

563

0,38

0,00

0,07

0,93

0,00

0,91

0,00

Sylvia melanocephala

0,72

3,3

694

0,43

0,00

0,59

0,03

0,00

0,03

0,20

Sylvia undata

2,80

3,0 1036

0,74

0,76

0,07

0,00

0,27

0,13

0,00

0,22

Troglodytes troglodytes

1,02

4,9

908

0,71

0,66

0,04

0,71

0,06

0,30

0,55

0,02

Turdus iliacus

1,95

5,0

890

0,28

0,59

0,00

0,55

0,00

0,33

0,67

0,00

Turdus merula

9,57

4,0

781

0,73

0,47

0,04

0,69

0,00

0,07

0,42

0,11

Turdus philomelos

18,19

4,5

794

0,49

0,47

0,11

0,49

0,00

0,32

0,43

0,07

0,23

5,8 1242

0,36

0,50

0,00

0,60

0,00

0,40

0,60

0,00

5,14

4,7 1124

0,65

0,41

0,02

0,10

0,00

0,71

0,14

0,02

0,19

3,4

671

0,47

0,00

0,14

0,00

0,33

2,34

1,9

765

0,28

0,36

0,17

0,79

0,00

0,02

Turdus pilaris Turdus viscivorus Upupa epops Vanellus vanellus

por árboles que superan los 12 m de altura), los modelos que contenían dicha variable fueron reformados considerando únicamente seis categorías, e incorporando en la sexta y última categoría todas las masas boscosas maduras cuyos árboles superasen los 6 m de altura. Como la presencia de suelo agrícola resultó ser una variable explicativa significativa, se realizó también un mapa "raster" utilizando la anterior cartografía digital CORINE land cover, asignando un valor de 0 a todos aquellos píxeles que no contenían suelo de cualquier uso agrícola. Finalmente, para generar los mapas de distribución de los valores predichos, las variables significativas para cada uno de los modelos fueron integradas en el módulo "image calculator", el cual permite realizar operaciones algebraicas y lógicas con imágenes.

Resultados Parámetros sintéticos de la estructura de las comunidades de aves Densidad de aves Las menores abundancias de aves (menos de 10 aves/10 ha) fueron observadas en matorrales y pastizales montanos y subalpinos (piornales y pastizales subalpinos, brezales, enebrales, jarales, pastizales ralos de pie de sierra), así como en pinares jóvenes de repoblación de Pinus sylvestris (menos de 6 m de altura del arbolado) y en

robledales de Quercus pyrenaica en su límite altitudinal superior (1.400 m s.n.m.). Por el contrario, las mayores densidades de aves se midieron en el sur de la región de estudio en zonas encharcadas rodeadas de vegetación palustre y árboles caducifolios, y en sotos de ríos que cruzan paisajes agrícolas (300–400 aves/10 ha). Elevadas densidades también fueron medidas en distintos medios agrícolas como campos en barbecho recién cosechados y campiñas con un mosaico de diferentes tipos de cultivos (viñas, olivos, pequeños huertos, etc; 100–150 aves/10 ha). El análisis de regresión múltiple con la densidad de aves (D; individuos/10 ha) mostró que el 70,1% de la varianza pudo ser explicado por las siguientes variables (F6,37 = 14,42, p < 0,0001): polinómicamente por la longitud (positivamente con su componente lineal, p = 0,032, y negativamente con su componente cuadrática, p = 0,044), cuadráticamente con la altitud (relación negativa, p < 0,0001), y positivamente con la complejidad estructural de la vegetación (p < 0,0001), el uso agrícola del suelo (p = 0,003), y la presencia de agua (p = 0,008). A continuación se proporciona la ecuación que establece las relaciones anteriormente señaladas (Longitud, en grados; Altitud, en miles de metros; ICE, índice de complejidad estructural; Agrícola, 1–uso agrícola del suelo, 0–no agrícola; Agua, 1–presencia, 0–ausencia): ln (D) = – 32,59 + 18,83·Longitud – 2,5·Longitud2 – 0,7·Altitud2 + 0,35·ICE + 1,25·Agrícola + 0,84·Agua

Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

Esto es, la abundancia de aves aumentó globalmente desde el este al oeste (aunque tendió a disminuir de nuevo hacia el extremo más occidental del área de estudio), fue mayor en altitudes medias que en los extremos del rango altitudinal, y aumentó con el desarrollo vertical y volumen de la vegetación, el uso agrícola del suelo y la presencia de agua en forma de arroyos, ríos o áreas encharcadas. La componente geográfica tuvo poca importancia cuantitativa en la varianza explicada (7%), mientras que las componentes altitudinal (32% de la varianza) y estructural (globalmente el 31%: ICE 17%, uso agrícola 8%, presencia de agua 6%) fueron las principales determinantes de la abundancia de aves. En la figura 2 se ilustra la variación regional en la densidad de aves obtenida por extrapolación a partir del modelo predictivo de esta variable. Atendiendo a las especies que en el área de estudio están presentes exclusiva, o casi exclusivamente, como invernantes (ver tabla 1) se observa que las mayores densidades (> 10 aves/10 ha) de estas especies se obtienen en una gran variedad de formaciones vegetales del sur del área de estudio (campiñas con mosaicos agrícolas, sotos fluviales, pastizales húmedos y zonas encharcadas con cañaverales y arbolado caducifolio), y en pinares maduros de Pinus sylvestris y sabinares de Juniperus thurifera del entorno de las sierras. La variación observada entre localidades en las densidades de este grupo de especies pudo ser explicada por un modelo que incluía las siguientes variables (F5,38 = 7,62, p < 0,0001; 50% de la varianza explicada): negativamente con la latitud (p = 0,012) y la componente cuadrática de la altitud (p = 0,0003), y positivamente con el término interacción latitud–longitud (componente noroeste–sureste; p = 0,015), la presencia de agua (p = 0,002) y de coníferas como el arbolado predominante (p = 0,005). Esto es, la abundancia de las especies estrictamente invernantes en la región de estudio disminuyó latitudinalmente del sureste al noroeste, siendo mayor a altitudes medias (disminuyendo hacia los extremos del rango altitudinal) en localidades con presencia de agua en forma de ríos, arroyos y zonas encharcadas, y/o en formaciones arboladas con predominio de coníferas (sabinas y pinos albares). La componente geográfica fue responsable del 10,9% de la varianza, la componente altitudinal explicó el 21,3%, mientras que el resto del 50% de la variabilidad explicada se relacionó con las otras dos variables de carácter estructural. Densidad de aves según grupos tróficos A continuación se analiza la distribución regional de abundancias de aves según su adscripción a los principales grupos tróficos (ver tabla 1). Las densidades máximas de especies exclusiva o mayoritariamente insectívoras (o consumidoras de otros invertebrados) se midieron en localidades con presencia de agua y vegetación arbórea (sotos

fluviales, cañaverales con árboles dispersos), y algunas dehesas con encinas muy desarrolladas (máximo de 95 aves/10 ha). La abundancia de especies frugívoras exclusivas o facultativas fue muy baja, siendo las máximas densidades observadas de 13–19 aves/10 ha (sabinar, y algunos sotos y zonas encharcadas con abundancia de zarzamoras–Rubus sp., espinos–Crataegus sp., y rosales silvestres–Rosa sp.). Por último, las densidades máximas de las especies con dieta exclusiva o mayoritariamente basada en semillas (de plantas herbáceas, piñones, bellotas de encina o semillas de fresnos) fueron medidas no solamente en campos de cereal labrados o en barbecho y en campiñas (mosaicos de cultivos con arbolado disperso) al sur de la región, sino también en algunos sotos fluviales y zonas encharcadas (cañaverales con vegetación arbórea) rodeados de áreas agrícolas extensivas, en dehesas de encina con suelo cultivado y en fresnedas. Aunque la máxima densidad de aves consumidoras de semillas fue 257 aves/10 ha, en bastantes localidades se superaron las 50 aves/10 ha. El 76,5% (F6,37 = 18,79, p < 0,0001) de la variabilidad entre localidades en la densidad de especies cuya dieta está basada mayoritaria o exclusivamente en artrópodos u otros invertebrados pudo ser explicada atendiendo a la latitud (asociación positiva con su componente lineal, p = 0,001, y negativa con su término cuadrático, p = 0,0003), la altitud sobre el nivel del mar (relación negativa, p < 0,0001), y las asociaciones positivas con la complejidad estructural y volumen de la vegetación (p = 0,002), presencia de agua (p = 0,004), y de coníferas como arbolado predominante (p = 0,001). Esto es, la densidad de aves insectívoras o consumidoras de otros invertebrados aumentó con la latitud (siendo mayor en latitudes medio–elevadas dentro de la región; i.e., entorno de las sierras del Sistema Central), el desarrollo y complejidad de la estructura de la vegetación (especialmente si el arbolado era perennifolio de coníferas), la existencia de agua en forma de ríos, arroyos o zonas encharcadas, y disminuyó con la altitud. La altitud (29,2% de la varianza explicada) y la complejidad estructural y volumen de la vegetación (19,5%) fueron las principales variables determinantes de la variabilidad en la densidad de este grupo de aves. La abundancia de aves exclusiva o facultativamente frugívoras se asoció con la complejidad estructural y volumen de la vegetación (positivamente con la componente lineal, p = 0,003, y negativamente con su término cuadrático, p = 0,009), con la altitud (relación cuadrática negativa, p = 0,007) y con la presencia de agua en las localidades de censo (asociación positiva; p = 0,0009). Estas variables explicaron el 48,9% de la varianza (F4,39 = 9,34, p = 0,0001). Esto es, la densidad de aves frugívoras fue mayor en localidades situadas a altitudes medias dentro de la región, con presencia de agua en forma de ríos, arroyos y zonas

Carrascal et al.

encharcadas y en hábitats con complejidad estructural media (e.g. medios arbolados abiertos). La complejidad estructural de la vegetación (23% de la varianza) y la presencia de agua (17%) fueron las principales variables responsables de esta relación. Por último, la densidad de aves mayoritaria o exclusivamente consumidoras de semillas se asoció con la longitud (positivamente con el término lineal, p = 0,023 y negativamente con el término cuadrático, p = 0,036), negativamente con la altitud (p < 0,0001) y positivamente con la existencia de suelo agrícola (p = 0,0005), la presencia de agua (p = 0,0007) y de coníferas (p = 0,019). Esto es, las abundancias de aves cuya dieta está basada en semillas aumentó del este al oeste (con un máximo hacia longitudes medias occidentales), de las cumbres de las sierras hacia los valles, y con la presencia de terrenos cultivados y agua; el arbolado de coníferas también permitió el asentamiento de una avifauna consumidora de semillas (i.e., piñones). Este modelo de regresión múltiple explicó el 71,1% de la varianza observada (F6,37 = 15,16, p < 0,0001). Riqueza y diversidad El número de especies de aves con densidades mayores que 0,5 aves/10 ha alcanzó valores mínimos (menos de 3 especies) en matorrales montanos y subalpinos (jarales montanos, brezales, enebrales, pastizales y piornales), en repoblaciones jóvenes de Pinus sylvestris y en robledales en su límite superior altitudinal. Los valores máximos fueron observados al sur del área de estudio en sotos fluviales, zonas encharcadas con vegetación palustre y árboles caducifolios, dehesas abiertas con encinas desarrolladas y campiñas con un mosaico de diferentes tipos de cultivos (más de 20 especies). La riqueza de especies se asoció significativamente de modo positivo con la longitud (p = 0,036) y la complejidad estructural del hábitat (p = 0,0003) y negativamente con la altitud (p < 0,0001). Eso es, el número de especies por

unidad de superficie fue mayor hacia el occidente del área de estudio, aumentó con el volumen y desarrollo vertical de la vegetación y disminuyó al ascender en altitud (fig. 3). La ecuación que define esta relación es la siguiente (Longitud, en grados; Altitud, en miles de metros; ICE: índice de complejidad estructural): ln (S) = 1,26 + 0,45·Longitud + 0,16·ICE – 1,17·Altitud Este modelo explicó el 63% de la variabilidad observada en la riqueza (F3,40 = 22,68, p < 0,0001). De las tres variables predictoras, la altitud fue el parámetro que más varianza explicó (48%), siendo la componente geográfica (longitud) responsable de una pequeña proporción de la varianza (4%). La diversidad de especies (H´, índice de Shannon expresado en nats) se asoció significativa y negativamente con la altitud (p < 0,0001) y el uso agrícola del suelo (p = 0,001). La ecuación que define esta relación es la siguiente (Altitud: en miles de metros; Agrícola, 1–uso agrícola del suelo, 0–no agrícola): H´ = 2,86 – 0,67·Altitud – 0,64·Agrícola Estas dos variables predictivas explican el 37,3% de la variabilidad observada en la diversidad de especies (F2,41 = 12,20, p < 0,0001), siendo el principal responsable de esta relación la altitud (25,7%). Esto es, las comunidades de aves menos diversas son aquellas que habitan medios agrícolas y/o zonas situadas a mayores altitudes (fig. 4). Los medios con menor diversidad de aves (i.e., escaso número de especies con poco equirreparto en la abundancia de las mismas — unas pocas muy abundantes y las demás muy escasas—; 1 < H´ < 1,5) fueron los campos de cultivo extensivo de cereal, los pastizales y matorrales montanos y subalpinos (piornal–pastizales, brezales, enebrales) y los matorrales adehesados de encina de porte muy ralo en los pies de sierra. Sin embargo, las máximas diversidades se midieron en una gran variedad de formaciones vege-

Figs. 2, 3. Variación geográfica de la densidad de aves (2) y de la riqueza de especies de aves (con densidades > 0,5 aves/10 ha) (3) en el área de estudio. Los valores de densidad y del número de especies se han obtenido por extrapolación, usando un sistema de información geográfica, a partir del modelo predictivo construido utilizando 44 localidades de censo: en negro se representan áreas urbanas no predichas; la línea poligonal muestra el sector geográfico dentro del cual se incluyen las localidades de muestreo y, por tanto, las predicciones son más adecuadas. Figs. 2, 3. Geographical variation of bird density (2) and bird species richness (with densities > 0.5 birds/10 ha) (3) in the study area. Density and species richness values have been obtained, by means of extrapolation using a geographical information system, on the basis of the predictive model constructed with 44 census localities: black areas show non–analyzed non–predicted urban localities; the polygonal line shows the area where censuses were located and the predicted values are therefore more exact.

Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

Densidad

Aves/10 ha 0 2,5

50 75 100 150

Riqueza de especies

SPP 0 5 10 15 20 25 30 35

Carrascal et al.

tales atendiendo a su estructura de la vegetación: sotos fluviales, encinares, dehesas de encina con porte arbóreo, mosaicos de cultivos con arbolado disperso, pastizales húmedos y retamares al sur del área de estudio y roquedos– matorrales de pie de sierra (2,5 < H´ < 3). Distribución de especies con problemas de conservación Atendiendo a los medios con mayores índices ponderados de los valores SPEC (i.e., mayor número de especies y más abundancia relativa de especies con problemas de conservación en Europa) hay que señalar los sotos fluviales y zonas húmedas con cañaverales al sur de la región de estudio rodeados principalmente por áreas de cultivos extensivos. También se observaron valores altos en áreas agrícolas con distintos grados de transformación principalmente localizadas a baja altitud (barbechos–eriales; campiñas con suelo labrado y con presencia de olivos, viñas y otros árboles frutales; y dehesas abiertas con encinas desarrolladas y con suelo labrado). Son de destacar los bajísimos índices SPEC que obtienen distintas formaciones de matorral (jarales, retamares, piornales, enebrales, brezales). El índice ponderado de los valores SPEC (ISPEC, grado de amenaza de la avifauna según criterios europeos) se relacionó significativa y positivamente con la complejidad de la estructura de la vegetación (p < 0,0001), el uso agrícola del suelo (p = 0,007) y la presencia de agua ( p = 0,007) y negativamente con un efecto cuadrático de la altitud (p < 0,0001). La ecuación que describe esta relación es la siguiente (Altitud, en miles de metros; ICE, índice de complejidad estructural; Agrícola, 1–uso agrícola del suelo, 0–no agrícola; Agua, 1–presencia, 0– ausencia): ln (ISPEC) = 3,84 + 0,34·ICE + 1,09·Agrícola + 0,83·Agua – 0,67·Altitud2 Esto es, las zonas que acogían mayor abundancia relativa de especies con mayores problemas de conservación a escala europea se situaron a altitudes medias dentro del rango altitudinal de la región, presentaron mayor desarrollo vertical y volumen de la vegetación, tuvieron agua en forma de ríos, arroyos o zonas encharcadas y se dedicaron a uso agrícola, estando principalmente localizadas en el suroeste y sureste de la región de estudio (fig. 5). Estas cuatro variables explican el 64,8% de la variabilidad observada en el grado de amenaza global de la avifauna según criterios europeos. La altitud (componente cuadrática) es responsable del 33,4% de la varianza explicada, mientras que las variables de tipo estructural son responsables del 31,4% restante (el índice de complejidad estructural es por sí solo responsable del 17,9% de la varianza).

Patrones de distribución de las especies Características de la distribución y abundancia de las especies En las tablas 1 y 2 se muestran los principales rasgos de las preferencias de hábitat, distribución altitudinal, variación de la abundancia y valencia ecológica de las 72 especies de aves terrestres para las que se han obtenido datos en el área de estudio (al menos dos censos con presencia de la especie). Más información acerca de cada una de ellas puede obtenerse cotejando los datos aportados. En la tabla 3 se presentan los resultados de los análisis de árboles de regresión para las 50 especies más comunes en el área de estudio (presentes en al menos cinco localidades censadas) y para las que se han obtenido modelos significativos. En la figura 6 se ilustra la importancia que tuvieron las variables predictoras consideradas, teniendo en cuenta todas las ramificaciones incluidas en la tabla 3 (los dos primeros niveles de bifurcación de los árboles de regresión —i.e., aquellas que retienen mayor devianza— 111 bifurcaciones significativas consideradas para las 50 especies). Las variables con mayor inclusión en los modelos predictivos fueron las que tipificaban el hábitat (complejidad estructural– volumen de la vegetación y tipos de arbolado; 45 veces entraron estas variables en los modelos). Las de posicionamiento geográfico también jugaron un papel muy importante en la determinación de las distribuciones y abundancias de las especies seleccionadas (latitud: 11 veces, de las cuales 5 mostraron una relación negativa; longitud: 22 veces, de las cuales 13 indicaron una asociación positiva). La altitud sobre el nivel del mar también apareció como variable explicativa de la distribución y abundancia de las especies en un elevado número de ocasiones: 25 veces, de las cuales 19 indicaron asociaciones negativas. En el 52% de las ocasiones (58 sobre 111 bifurcaciones de ramificación) los criterios determinantes de la variación de la abundancia y presencia/ ausencia de las especies fueron de índole geográfico; globalmente hubo una tendencia a que las especies fuesen más abundantes hacia el oeste y a bajas altitudes sobre el nivel del mar. Con los datos de la tabla 2 se ha efectuado un análisis de las componentes principales con el objetivo de identificar los principales patrones de distribución, abundancia, preferencias de hábitat y valencia ecológica de 72 especies en el área de estudio. En total se han obtenido 6 factores (autovalores mayores que 1) que en conjunto retienen el 90,2% de la variabilidad interespecífica observada (tabla 4). El primer factor (22,8% de la varianza) es un gradiente que ordena las especies según grandes patrones de preferencias de hábitat y distribución altitudinal. En el área de estudio este factor caracteriza a las especies que habitan formaciones vegetales muy complejas estructuralmente (hábitats

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forestales más desarrollados, principalmente pinares de Pinus sylvestris en la región) frente a aquellas otras que preferentemente viven en medios de estructura más simple (principalmente de uso agrícola) en localidades situadas a baja altitud. Esto es, supone un gradiente de preferencias de hábitat según la complejidad estructural y volumen de la vegetación y la distribución altitudinal. El segundo factor (20,0% de la varianza) define un gradiente de valencia ecológica y extensión de distribución atendiendo a las localidades donde cada especie está presente. Las especies con mayor valencia ecológica de distribución son (ordenadas decrecientemente) Parus major , Turdus merula, Sylvia undata, Parus caeruleus, Emberiza cia, Certhia brachydactyla, Troglodytes troglodytes , Fringilla coelebs , Aegithalos caudatus, Prunella modularis, Lanius excubitor/ meridionalis, Motacilla alba, Galerida theklae, Corvus corone y Regulus ignicapillus. El tercer factor (17,7% de la varianza) destaca las especies con marcadas preferencias de hábitat por sotos fluviales y zonas húmedas con arbolado disperso situadas a bajas altitudes, frente aquellas de zonas agrícolas. La cuarta y sexta componentes caracterizan, respectivamente, las aves con claras preferencias de hábitat por arbolado esclerófilo (principalmente encinas; 10,3%) y roquedos (9,6% de la varianza). Por último, el quinto factor define un gradiente de densidades máximas ecológicas (10% de la varianza). Al no relacionarse esta variable con ninguna otra componente, se puede afirmar que la densidad máxima en los medios preferidos durante el invierno es independiente de la complejidad de la estructura de la vegetación, la tipología de las formaciones vegetales o la valencia ecológica de las especies. Así, por ejemplo, dentro de las especies con mayores densidades ecológicas máximas nos encontramos algunas con preferencias de hábitat, distribuciones altitudinales y valencias ecológicas de distribución tan variadas como Passer domesticus (66 aves/10 ha), Fringilla coelebs (36 aves/10 ha), Columba palumbus (27 aves/10 ha), Carduelis cannabina (25 aves/10 ha), Gallinula chloropus (19 aves/10 ha), Turdus philomelos (18 aves/10 ha), Alauda arvensis (17 aves/10 ha), Serinus serinus (17 aves/10 ha), Parus ater (15 aves/10 ha), Sturnus unicolor (14 aves/10 ha), Cyanopica cyana (14 aves/10 ha), Phylloscopus collybita/brehmii (13 aves/10 ha), y Carduelis spinus (13 aves/10 ha). Determinantes ecológicos de la propensión a presentar problemas de conservación Mediante regresión múltiple logística se ha analizado la relación existente entre el estatus de conservación a escala europea (códigos SPEC) de las 72 especies de la tabla 2 y los seis factores anteriormente descritos. Los códigos SPEC se han reordenado de 4 (categoría SPEC 2) a 1 (sin categoría SPEC; i.e., especies para las que se considera que no existen problemas de conserva-

ción), y se han considerado como una variable dependiente multinomial ordinal. El modelo de regresión logística indicó una asociación significativa global entre los seis factores y las categorías SPEC (N2 = 19,78, 6 g.l., p = 0,003; devianza original = 167,8; devianza residual del modelo con los seis factores = 148,0). De todos modos, la pequeña reducción (11,8%) en la devianza original de los datos ocasionada por la consideración conjunta de los seis factores indica que el estatus de conservación a nivel europeo está muy levemente relacionado con las preferencias de hábitat, valencia ecológica y densidad de población de las especies en el área de estudio. Sólo las componentes primera (p = 0,012; relación negativa), segunda (p = 0,007, asociación positiva) y sexta (p = 0,041, relación positiva) proporcionaron coeficientes se regresión significativos. Esto es, las especies con mayores problemas de conservación a escala europea presentaban durante el invierno en la región de estudio una marcada preferencia por los medios estructuralmente más sencillos (medios agrícolas, pastizales, matorrales y especialmente roquedos), y mostraban una considerable amplitud de distribución entre hábitats y en el gradiente altitudinal (fig. 7). La densidad ecológica máxima (quinta componente en la tabla 4) no manifestó una asociación positiva en el área de estudio con las categorías de amenaza europeas (p = 0,751), mostrando incluso un coeficiente de regresión contrario al esperado (a mayor grado de amenaza, mayor densidad máxima).

Discusión Predecibilidad en la distribución y abundancia de aves. Implicaciones metodológicas. En el área de estudio existe una considerable heterogeneidad ambiental que promueve la existencia de un mosaico de condiciones fisiográficas, climatológicas, productivas y de estructura de la vegetación. Dentro de este mosaico, la avifauna varía de un modo predecible en función de unas pocas variables sintéticas que definen la situación geográfica y altitudinal de las localidades y las características básicas de la estructura y tipología de las formaciones vegetales. Este hecho se pone claramente de manifiesto al considerar los elevados porcentajes de la varianza explicados en los parámetros sinecológicos considerados: el 49–76% para la densidad total de aves y de distintos grupos ecológicos, el 37–63% de la riqueza y diversidad de especies y el 65% para un índice de presencia y abundancia de especies con problemas de conservación a escala europea. Desde la prespectiva autoecológica, y atendiendo a las especies con una distribución más amplia en el área de estudio (presentes en al menos cinco localidades censadas), se obtuvieron modelos significativos para 50 especies, con

Carrascal et al.

un promedio del 39% de variabilidad explicada en la variación de sus abundancias (tabla 3). Desde un punto de vista metodológico estos resultados tienen considerables implicaciones. En primer lugar, se puede afirmar que el fenómeno de la invernada es predecible si se eligen las variables ecológicas y técnicas analíticas adecuadas. En un estudio de similares características sobre invernada de aves, TELLERÍA et al. (1988) encontraron que los modelos estadísticos utilizados sólo explicaban en promedio el 25% de la variación observada en las abundancias de 25 especies. TELLERÍA et al. (1988) atribuían este bajo porcentaje de varianza explicada a una selección de hábitat menos intensa en el invierno que en el período reproductor y al hecho de que durante el invierno muchas especies de aves son gregarias y la ausencia–presencia de un bando en una determinada parcela de censo es un hecho fortuito. No obstante, en aquella ocasión los modelos estadísticos utilizados por los autores no eran del todo adecuados, ya que se aplicaban modelos generales lineales a unos datos con marcada ausencia de normalidad en la distribución de las densidades de cada especie (esto es, muchos valores cero y unos pocos con elevadas densidades). El reciente desarrollo de nuevas técnicas de regresión y modelado que no exigen el ajuste a la normalidad de las variables dependientes y que operan con relaciones no lineales, pueden ayudar considerablemente a esta tarea en futuros estudios (GUISAN & ZIMMERMANN, 2000), especialmente durante el invierno cuando el gregarismo de las aves plantea un considerable problema al censo de aves (TELLERÍA, 1986). Este es el caso de los modelos generalizados lineales, y los modelos generales aditivos (H ASTIE & TIBSHIRANI, 1990; CRAWLEY, 1993; DE’ATH & FABRICIUS, 2000; DE'ATH, 2002) que cada vez están siendo más utilizados (ver por ejemplo, M OODY &

WOODCOCK, 1995; REICHARD & HAMILTON, 1997; HEIKKINEN, 1998; IVERSON & PRASAD, 1998; BENNETTS et al., 1999; CHAMBERLAIN et al., 1999; CLARK et al., 1999; FORERO et al., 1999; MANKIN & WARNER, 1999; RATHERT et al., 1999; SÁNCHEZ & CALVO, 1999; PEARCE & FERRIER, 2001). En segundo lugar, la aproximación aquí utilizada demuestra que es posible obtener resultados y conocimiento relevantes para describir patrones generales de distribución, abundancia y preferencias de hábitat de aves a partir de datos, en principio, fragmentarios y dispersos. Así, este trabajo utiliza 44 censos de aves durante el invierno extraídos de la literatura y obtenidos por los propios autores, que en total suman 3.306 ha censadas (unas 450 horas, o 90 días de campo de una sola persona, a un promedio de 1,5 km/h y cinco horas de censo por día). Esta superficie censada supone solamente el 0,1–0,2% del área de estudio a la que se refiere este trabajo. En una región geográfica como la península ibérica, tan extensa geográficamente, tan contrastada ambientalmente y con tanta escasez de observadores de aves cualificados por unidad de superficie, la observación de aves mediante técnicas de censo sencillas como el taxiado, describiendo además las unidades de censo mediante criterios sintéticos como los utilizados en este trabajo, puede desempeñar un enorme papel aportando información sintética relevante (p.e., sobre patrones ecológicos en la distribución, abundancia, preferencias de hábitat, valencia ecológica y diversidad de aves). Además, asumiendo que la tarea de cuantificar todos los recursos faunísticos de una región completa o país es una tarea inabarcable considerando la disponibilidad de recursos económicos y personal cualificado, la única aproximación viable para inventariar patrones de biodiversidad es recurrir a aproximaciones predictivas del tipo GAP analysis (SCOTT et al.,

Figs. 4, 5. Variación geográfica de la diversidad de especies de aves (expresada en nats) (4) y de la abundancia relativa de especies (5) según su estatus de conservación a escala europea (índice SPEC ponderado; a mayor valor del índice, mayor abundancia de especies que presentan problemas de conservación) en el área de estudio. Los valores de diversidad y del índice SPEC ponderado se han obtenido por extrapolación, usando un sistema de información geográfica, a partir del modelo predictivo construido utilizando 44 localidades de censo: en negro se representan áreas urbanas no predichas; la línea poligonal muestra el sector geográfico dentro del cual se incluyen las localidades de muestreo y, por tanto, las predicciones son más adecuadas. Figs. 4, 5. Geographical variation of bird species diversity (4) and relative abundance of species (5) on the basis of their conservation status on the European scale (SPEC index; the higher the index value, the higher the abundance of species subjected to conservation concerns) in the study area. Diversity and SPEC weighted–index values have been obtained by means of extrapolation using a geographical information system on the basis of the predictive model constructed with 44 census localities: black areas are non–analyzed non–predicted urban localities; the polygonal line shows the area where censuses were located and the predicted values are therefore more exact.

Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

Diversidad (nats) < 1.0 1.1 1.2 1.3 1.4 1.5 1.6 1.7 1.8 1.9 2.0 2.1 2.2 2.3 2.4 2.5 m 2.6

Ă?ndice ponderado SPEC 0 25 50 75 100 125 150 175 200 225 250 275 300 325 350 375 m 400

Carrascal et al.

Tabla 3. Variables que aparecen significativamente en los dos primeros niveles de ramificación de los árboles de regresión. Entre paréntesis se indican los signos de relación entre cada variable y la densidad de las 50 especies para las cuales se ha recopilado más información y obtenido modelos significativos: % explicada. Reducción de la devianza original expresada en porcentaje. Table 3. Significant variables appearing in the two initial branching–levels of the regression trees. The signs in brackets show correlation trends between each variable and the density of species with more available information for the study region: % explicada. Reduction of original deviance expressed in percentage.

1ª bifurcación

Otras

Aegithalos caudatus

Deciduos (+)

Longitud (–), Estructura (+, –)

% explicada

Alauda arvensis

Estructura (–)

Altitud (–), Agua (–), Longitud (+)

Alectoris rufa

Altitud (–)

Latitud (+)

Anthus pratensis

Altitud (–)

Estructura (–)

Carduelis cannabina

Estructura (–)

Carduelis carduelis

Deciduos (+)

Altitud (–) Longitud (+)

Carduelis spinus

Estructura (+)

Deciduos (+)

Certhia brachydactyla

Estructura (+)

Deciduos (+)

Columba palumbus

Altitud (–)

Longitud (+)

Corvus corone

Estructura (+)

Latitud (+)

Corvus monedula

Altitud (–)

Cyanopica cyana

Esclerófilos (+)

Dendrocopos major

Estructura (+)

Emberiza cia

Longitud (–)

Longitud (+), Latitud (+), Estructura (–)

Emberiza cirlus

Deciduos (+)

Agrícola (+)

Erithacus rubecula

Altitud (–)

Estructura (+)

Fringilla coelebs

Altitud (–)

Estructura (+, –)

Galerida cristata

Latitud (–)

Estructura (–)

Galerida theklae

Longitud (+)

Estructura (–), Longitud (+)

Lanius excubitor

Altitud (–)

Altitud (+), Longitud (+)

Loxia curvirostra

Estructura (+)

Coníferas (+)

Lullula arborea

Longitud (+)

Melanocorypha calandra

Estructura (–)

Miliaria calandra

Latitud (–)

Agrícola (+)

Motacilla alba

Agua (+)

Altitud (–), Longitud (–)

Parus ater

Coníferas (+)

Longitud (+)

Parus caeruleus

Deciduos (+)

Esclerófilos (+)

Parus cristatus

Estructura (+)

Coníferas (+)

Parus major

Deciduos (+)

Longitud (+), Altitud (–), Coníferas (+)

Petronia petronia

Estructura (-)

Latitud (+), Deciduos (+)

Phoenicuros ochruros

Altitud (–)

Latitud (+)

Phylloscopus collybita

Latitud (–)

Altitud (–, +)

Pica pica

Altitud (–)

Longitud (–)

Picus viridis

Altitud (–)

Prunella modularis

Altitud (+)

Estructura (–), Longitud (–)

Regulus ignicapillus

Estructura (+)

Altitud (–), Longitud (–)

Regulus regulus

Estructura (+)

Coníferas (+)

25 Longitud (+)

25 36

Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

Tabla 3. (Cont.)

1ª bifurcación

Otras

Saxicola torquata

Agua (+)

Altitud (–, +)

% explicada 30

Serinus citrinella

Altitud (+)

Estructura (+)

Serinus serinus

Altitud (–)

Altitud (+), Agua (+)

Sitta europaea

Estructura (+)

Sturnus unicolor

Latitud (–)

Estructura (–), Altitud (+)

Sylvia atricapilla

Altitud (–)

Sylvia melanocephala

Longitud (+)

Sylvia undata

Longitud (–)

Troglodytes troglodytes

Agua (+)

Turdus iliacus

Deciduos (+)

Estructura (+), Longitud (–)

Turdus merula

Agua (+)

Longitud (–), Esclerófilos (+)

Turdus philomelos

Latitud (–)

Altitud (–), Longitud (–, +)

Turdus viscivorus

Latitud (+)

Estructura (+), Deciduos (+)

Estructura (–), Esclerófilos (+)

42 37

Longitud Latitud Altitud Complejidad estructural Presencia de agua Uso agrícola del suelo Deciduos Coníferas Esclerófilos

negativas positivas

0 5 20 25 30 10 15 Número de criterios de bifurcación significativos

Fig. 6. Importancia que tienen las variables consideradas explicando la densidad de las 50 species de aves para las que se dispone de más información. El histograma de frecuencias se ha construido teniendo en cuenta las ramificaciones de los árboles de regresión ilustradas en la tabla 3. Fig. 6. Relative importance of variables explaining the regional variation of abundance of the 50 especies with most available information. The frequency histogram considers the significant variables entering the two first branching splits of the tree regression models in table 3.

Carrascal et al.

Tabla 4. Análisis de las componentes principales con las variables que caracterizan la distribución, abundancia y preferencias de hábitat de 72 especies de Aves en el centro de España. Sólo se señalan las correlaciones entre variables y factores significativas a p < 0,001. * Media de las tres densidades máximas distintas de cero.

Table 4. Principal components analysis performed with the variables describing the distribution, abundance and habitat preferences of 72 bird species in Central Spain. Only significant (p < 0.001) correlations between variables and factors are shown. * Average of the three maximum densities different from zero.

Componentes principales PC1 % de localidades ocupadas

PC2

PC3

PC4

0,95

Complejidad estructural hábitats ocupados

0,92

Altitud media de distribución

0,74

0,46

Amplitud de hábitat

0,89

Amplitud de distribución altitudinal

0,86 –0,65

0,50

Presencia de agua en los hábitats preferidos

–0,79

Presencia de roca en los hábitats preferidos Presencia de árboles aciculifolios

0,93 0,91

Presencia de árboles deciduos

-0,89

Presencia de árboles esclerófilos Autovalor % varianza explicada

1993; SHORT & HESTBECK, 1995; KIESTER et al., 1996; BEARD et al., 1999). Para ello es necesario generar modelos cuantitativos y predictivos que describan los patrones de variación de la biodiversidad (variables sintéticas del tipo riqueza de especies, diversidad, rareza, etc y variables autoecológicas que describan la variación en la abundancia/presencia–ausencia de las especies) a partir de programas de censos en determinadas localidades. Estos modelos posteriormente serían incluidos en sistemas de información geográfica para mapear a gran escala su variación geográfica y facilitar la gestión y conservación de poblaciones animales (ver, por ejemplo, GONZÁLEZ et al., 1990; CARRASCAL et al., 1993; DONÁZAR et al., 1993; BUSTAMANTE 1997; CATT et al., 1998; BRITO et al., 1999; COOPER & MILLSPAUGH, 1999; DETTMERS & BART, 1999; JARVIS & ROBERTSON, 1999; LEAPER et al., 1999; PALMA et al., 1999; ALLEN et al., 2001; JOLY & MYERS, 2001; OSBORNE et al., 2001, etc). Modelos predictivos como los que se presentan aquí, pueden permitir obtener una cartografía fiable de la distribución geográfica de los atributos que sintetizan la diversidad biológica en una región, con un esfuerzo relativamente reducido. Además, estos modelos podrían

PC6

0,84

Densidad máxima*

Uso de medios agrícolas

PC5

0,93 2,73

2,40

2,08

1,24

1,21

1,16

22,79

19,98

17,34

10,34

10,08

9,64

validarse mediante procedimientos de simulación estadística ("cross–validation", "jacknifing") o empíricamente, utilizando la nueva información que vaya generándose (i.e., nuevos censos) para mejorar su capacidad predictiva. En el caso que nos ocupa, la situación geográfica y las características ambientales de las localidades utilizadas sugiere que sería conveniente elaborar nuevos modelos incorporando un número mayor de localidades del sur y sureste de la región (zonas de yesos y páramos calizos) y en algunas formaciones vegetales concretas como cultivos de regadío, enebrales situados a 700–1.000 m y pinares de Pinus pinea, a fin de ilustrar más exhaustivamente la variabilidad ambiental de todo el territorio analizado. Esta aproximación puede sentar las bases para una biogeografía ecológica de aves mucho más sólida, realista y productiva que la clásica aproximación extensiva de tipo presencia–ausencia (¡en 100–250 km2!) de los atlas regionales o nacionales y la información generada a partir de estos (TELLERÍA & DÍAZ, 1998; ver, sin embargo el atlas semicuantitativo de las aves invernantes en la Comunidad Autónoma de Madrid —DEL MORAL et al., 2002). Además, esta forma sintética e

Valencia ecológica

Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

2,5 2,0 1,5 1,0

PC2

0,5 0,0 –0,5 –1,0 –1,5 –2,0 –2,5 –2,0

–1,5 Medios agrícolas

–1,0

–0,5

0,0

0,5

PC1

1,0 1,5 2,0 2,5 Complejidad estructural Altitud

Fig. 7. Relación entre el estatus de conservación de 72 especies a nivel europeo y los dos primeros factores del análisis de las componentes principales de la tabla 3. Los valores de 1 a 4 se refieren al inverso de las categorías SPEC: 1. Sin categoría SPEC; 2. SPEC4; 3. SPEC3; 4. SPEC2. Fig. 7. Relationship between conservation status on a European scale of 72 species and the two first factors of main component analysis in table 3. Values from 1 to 4 refer to the inverse of SPEC categories: 1. Without SPEC category; 2. SPEC4; 3. SPEC3; 4. SPEC2.

integradora de trabajar con datos extensivos (extraídos de la literatura y/u obtenidos ex professo) debería ser más utilizada a la hora de escribir obras sintéticas sobre avifaunas regionales o nacionales, ya que de otro modo se estaría desperdiciando el trabajo y el esfuerzo realizado por numerosos autores, para acabar repitiendo patrones groseros muy similares, cuando no idénticos, a los ya previamente descritos en obras generales (HAGEMEIJER & BLAIR, 1997; The Complete Birds of the Western Palearctic CD–ROM 1998). Más aún, si se quiere trascender de una práctica local y meramente “contable” en el estudio de la distribución y abundancia de aves durante el invierno (HERRERA, 1988b) y no se quiere caer en patrones muy generales y groseros a la hora de proporcionar recomendaciones orientadas a la conservación de poblaciones, comunidades o hábitats, se deberían utilizar metodologías de obtención y análisis de datos que generasen información autoecológica (e.g., densidades ecológicas máximas, amplitudes de

distribución y patrones numéricos de preferencias de hábitat) y sentasen las bases de una ornitología racional, seria y útil (ANÓNIMO, 1988).

Grandes patrones de distribución La variable que manifestó más importancia determinando las preferencias de hábitat de las especies y la estructura de sus comunidades fue la altitud. Consistentemente, manifestó un efecto negativo sobre la avifauna siendo responsable de más del 25% de la varianza explicada en la densidad, riqueza y diversidad, una vez que se controlaba por otras variables ambientales. Por otro lado, la altitud entró como variable predictora significativa en 23 de las 50 especies cuya abundancia fue modelizada mediante árboles de regresión, manifestando en 19 ocasiones un efecto negativo. La disminución de la temperatura con el aumento en altura a razón aproximada de 1ºC por

cada 100 m, conlleva un incremento en el gasto energético a mayor altitud, dada la relación inversa entre temperatura ambiental y gasto metabólico de termorregulación (CALDER & KING, 1974). Este hecho es especialmente limitante durante el invierno, ya que la temperatura media durante las horas de luz suele estar varios grados por debajo de la temperatura mínima crítica (15–25ºC para la mayoría de las aves de zonas templadas; CALDER & KING, 1974; KENDEIGH et al., 1977). Más aún, la noche en el área de estudio dura entre 14,5 y 13,5 horas en los meses de noviembre–febrero y durante este largo período del día en el que las aves no pueden comer y la temperatura ambiental es aún más baja que la diurna, la pérdida de masa corporal (casi exclusivamente reservas de grasa) puede llegar a ser del 5–12% (ver BEDNEKOFF & HOUSTON, 1994 y referencias allí dadas; POLO, 2000). Considerando estos hechos y que los gastos de termorregulación durante el invierno en zonas templadas pueden llegar a alcanzar entre un tercio y la mitad del gasto energético total diario en aves (ver por ejemplo WEATHERS et al., 1984; CARMI–WINKLER et al., 1987), entonces es esperable que la abundancia de aves disminuya al aumentar la altitud. Paralelamente a la disminución de la abundancia, también es esperable una disminución en la riqueza y diversidad de especies, ya que las especies más escasas tendrían más probabilidad de desaparecer a mayores altitudes como mera consecuencia de la rarefacción (HECK et al., 1975; JAMES & RATHBURN, 1981). Similar resultado se ha obtenido considerando la extensión y el límite septentrional del área de distribución de aves y la temperatura durante el invierno en Norteamérica (ROOT, 1988; REPASKY, 1991). A menor escala geográfica, los resultados obtenidos para el centro de España (Sierra de Guadarrama) durante el invierno también apoyan la importancia del estrés térmico ambiental determinando las abundancias de aves forestales, ya que sus densidades fueron mayores en las parcelas que recibían mayor radiación solar y por tanto presentaban mayores temperaturas operativas (integración de distintas fuentes de calor; CARRASCAL et al., 2001; HUERTAS & DÍAZ, 2001). Otro limitante ecológico relacionado con la altitud y que podría estar afectando a la relación negativa entre densidad, riqueza y diversidad de aves es la menor disponibilidad de alimento según se asciende en altitud. Esto puede ser consecuencia de la limitación del acceso al alimento que ocurre en zonas altas durante los temporales fríos (nieve sobre el suelo, costras de hielo sobre troncos, ramas y follaje de pinos) y que puede motivar migraciones altitudinales de la avifauna en períodos de marcada severidad ambiental (C ARRASCAL, 1988). Por otro lado, la inmensa mayoría de los cultivos, como fuentes de alimento suplementario superabundante en forma de bancos de semillas, ocupan principalmente zonas bajas de valle y al ascender en

Carrascal et al.

altitud en la Sierra de Guadarrama, pasando del piso mesomediterráneo al crioromediterráneo, disminuye la variedad y abundancia de muchas plantas productoras de semillas o frutos comestibles para las aves (IZCO, 1984). Además, considerando que los artrópodos de los que se alimentan algunas especies de pájaros durante el invierno son animales poiquilotermos, la disminución de la temperatura con la altitud reduciría su actividad y por tanto la disponibilidad de estas presas para las aves. En consecuencia, el ascenso en altitud debe reducir la oferta y diversidad de fuentes de alimento, con lo que también podría explicar en alguna medida la disminución de la densidad y riqueza de especies de aves. No obstante, esta hipótesis no parece muy plausible en la península ibérica durante el invierno, ya que las pocas veces que se ha abordado la relación entre disponibilidad de alimento y uso del espacio y de fuentes suplementarias de alimento, abundancia de aves, y condición física, la intensidad de tal asociación ha sido muy débil o prácticamente inexistente (ver por ejemplo DÍAZ & TELLERÍA, 1994 con aves granívoras; HERRERA, 1998 con dos especies de aves frugívoras, Erithacus rubecula y Sylvia atricapilla; CARRASCAL et al. 1998 con una especie omnívora, Parus major; CARRASCAL et al., 2001 con una especie estrictamente insectívora, Certhia brachydactyla). Aunque el efecto de la altitud fue principalmente negativo sobre la avifauna, algunas variables descriptoras de sus comunidades manifestaron relaciones cuadráticas negativas, indicando menores valores a mayores altitudes y a menores altitudes. Esto se observó con la densidad total de aves, la densidad de especies estrictamente invernantes en la región, la abundancia de especies frugívoras, y la abundancia relativa de aves con problemas de conservación a escala europea. Estos resultados paradójicos podrían explicarse atendiendo al uso del suelo y transformación de la cubierta vegetal efectuada por el hombre. Así, en las zonas situadas a menor altitud dentro de la región de estudio es donde se asientan las áreas agrícolas extensivas (monocultivos) o intensivas de regadío que han reducido considerablemente la variedad y complejidad estructural de las formaciones vegetales de la región. Estas formaciones antrópicas monótonas y que exigen unas preferencias de hábitat y tróficas muy especiales y unos patrones de conducta de agregación muy determinados (medios abiertos casi totalmente desprovistos de vegetación, granivoría y agregación en bandos grandes; CARRASCAL & TELLERÍA, 1990) limitarían el asentamiento de la mayoría de las especies. La complejidad estructural y volumen de la vegetación ha sido destacado desde épocas muy tempranas de la ecología de comunidades de aves como un importantísimo determinante de la riqueza y diversidad de especies y la abundancia de aves (MACARTHUR & MACARTHUR, 1961). Hábitats

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más complejos estructuralmente promueven la existencia de un mayor número de nichos espaciales que pueden ser explotados por más especies y formaciones vegetales con mayor volumen de vegetación suelen ofrecer mayor abundancia y diversidad de recursos tróficos con lo que pueden soportar mayores abundancias de consumidores (ver revisión de WIENS, 1989). Los resultados de este trabajo apoyan estos patrones generales. Así, el índice de complejidad estructural y volumen de la vegetación se asoció lineal y positivamente con la abundancia y riqueza de aves. Por otro lado, la densidad de especies de aves insectívoras también se asoció positivamente con la complejidad estructural. La presencia de agua se asoció positivamente con todas las medidas de densidad de aves y con la abundancia relativa de las especies con problemas de conservación. En estas áreas con presencia de agua se diversifica la oferta de recursos tróficos, al existir mayor disponibilidad y variedad de insectos, lombrices, etc y de plantas productoras de semillas y frutos (p.e., zarzamoras). Por otro lado, las arboledas en márgenes de ríos, o los setos en las márgenes de arroyos, constituyen las únicas zonas con árboles y arbustos desarrollados en el sur de la región en un paisaje dominado por cultivos. Estos medios sirven de refugio para descansar o dormir a numerosas especies que buscan el alimento en las áreas agrícolas próximas (p.e., Emberiza calandra, Carduelis carduelis, Fringilla coelebs) o constituyen islas en las que se concentran especies que manifiestan marcadas preferencias de hábitat por formaciones arboladas (p.e., Erithacus rubecula, Parus major, Troglodytes troglodytes, Sylvia atricapilla). Estos hechos, relacionados con la diversificación y aumento de la oferta trófica, el empleo de los entornos de ríos y arroyos como lugares de descanso o refugio y la concentración de aves en estos medios isla, podrían explicar el papel importante que desempeña el agua determinando la abundancia de aves, y ponen de manifiesto el gran papel que tienen ríos, arroyos, y zonas encharcadas en la conservación de la avifauna invernante en esta región. La situación geográfica de las localidades desempaña un papel importante explicando la distribución de las especies y los parámetros sinecológicos de sus comunidades, una vez que se controla el efecto de variables sintéticas indicadoras de las características del hábitat y la altitud. Este resultado puede relacionarse con el valor de la posición geográfica como medida sustituta y sintética de rasgos ambientales que no se han medido directamente. Así por ejemplo, existe un gradiente de variación climática que va del clima continental frío de mesetas y páramos y de las zonas altas de la sierra al norte y este, al clima más templado del sur y oeste de la región de estudio (MOPTMA, 1995) que justificaría las asociaciones negativas con la latitud y positivas para la longitud encontradas con la densidad de

aves o riqueza de especies (ver LENON et al., 2000 para un ejemplo de asociaciones entre riqueza de especies y posición geográfica y variables climatológicas). Por otro lado, algunos efectos de la latitud y longitud estarían indicando efectos orográficos asociados con la existencia de la cuenca de Madrid alejada de las sierras (p.e., término cuadrático negativo de la longitud para la densidad de aves granívoras) o con la situación de áreas montañosas (p.e., relaciones positivas con la latitud en densidad de aves insectívoras, abundancia de Corvus corone, Emberiza cia, Phoenicurus ochruros, Turdus viscivorus).

Aplicación de criterios de conservación europeos a escala local El estatus de conservación de especies según aparecen en las "listas rojas" está siendo utilizado con el objeto de definir y priorizar áreas de conservación (p.e., HILTY & MERENLENDER, 2000; CASSIDY et al., 2001). Estas categorías de conservación habitualemente están basadas en criterios relacionados con la disminución del tamaño de las poblaciones o del área de distribución de las especies a gran escala y/o en el porcentaje de la población mundial acogido por un país o área geopolítica determinada (TUCKER & HEATH, 1994; A VERY et al., 1995; B EISSINGER et al., 1996; GÄRDENFORS, 2001). Atendiendo a la medida ponderada utilizada en este trabajo, que tiene en cuenta no sólo la mera riqueza de especies con estatus de conservación delicado a escala europea, sino también su abundancia relativa en cada una de las 44 localidades de censo consideradas, las áreas con mayor valor conservacionista se localizarían mayoritariamente al sureste y suroeste de la región de estudio, principalmente en zonas agrícolas y en sotos fluviales. Estos resultados ponen de manifiesto tres hechos. En primer lugar, el gran valor de los cursos fluviales y otras zonas húmedas que merecerían una especial atención en los programas de conservación. En segundo lugar, la gran importancia que cobran los hábitats sometidos a una profunda transformación humana (distintos medios agrícolas), en relación con otros medios autóctonos menos transformados (e.g., bosques y matorrales), si y sólo si las áreas agrícolas se localizan a baja altitud al sur de la región (ver en la fig. 5 los escasos valores numéricos del índice SPEC ponderado de las zonas agrícolas extensivas de la submeseta norte). Y por último, la pérdida de relevancia del entorno geográfico del Sistema Central acogiendo tamaños poblacionales elevados de especies con problemas de conservación a escala europea. Esto es especialmente llamativo por cuanto las montañas de esta región constituyen los espacios más “salvajes” y “menos” modificados por el hombre en el área de estudio. Estos hechos podrían explicarse recurriendo a

Carrascal et al.

factores ecológicos (severidad ambiental y productiva) y a criterios a la hora de datar el estatus de conservación a escala europea. La dureza climatológica de las zonas de montaña (bajas temperaturas y nivel de innivación medio o alto en los pisos bioclimáticos supramediterráneo y oro–/crioromediterráneo) y la disminución productiva de biomasa animal de la mayoría de los medios autóctonos o naturalizados (pastizales, matorrales y bosques; ver algunos datos en TELLERÍA et al., 1988) limita la existencia de la avifauna, tanto a nivel de tamaños poblacionales como de riqueza de especies, fenómeno al margen del cual no quedarían las especies con problemas de conservación. Por otro lado, en la definición de las categorías de estado de conservación preocupante a nivel europeo, ha tenido mucha importancia la interacción entre preferencias de hábitat y la disponibilidad a nivel europeo de hábitats poco representados a escala continental. Así, de las 195 especies de aves europeas catalogadas como en peligro (categorías SPEC 1–3), más de la mitad (116 especies) son propias de medios abiertos estrechamente vinculados a usos agropecuarios y unas 50 especies muestran unas marcadas preferencias de hábitat por matorrales naturales o resultado de la degradación de áreas forestales. Considerando que la mayoría de la extensión geográfica de Europa (y un gran número de los países europeos) se sitúa en regiones bioclimáticas dominadas por medios forestales donde los medios autóctonos son escasos, es esperable que exista una gran preponderancia de especies "raras" propias de estas formaciones vegetales que presentan actualmente problemas de conservación. Esto se ve acentuado, además, por el hecho de que los sistemas de explotación agropecuarios tradicionales y extensivos han sido modificados profundamente en los últimos 50 años. Especies que el pasado eran muy escasas en una Europa dominada por medios autóctonos (i.e., vegetación potencial) se vieron favorecidas por la degradación ambiental impuesta por la transformación agraria de medios salvajes (incendios forestales y roturaciones para la creación de paisajes agrícolas y pastizales). Posteriormente en pleno siglo XX, con una cada vez más intensa preocupación medioambiental, fueron desfavorecidas por la intensificación agrícola (ver TUCKER & HEATH, 1994; CHAMBERLAIN et al., 2001; DONALD et al., 2001). Estos dos hechos (escasa extensión potencial en Europa de medios autóctonos abiertos, e intensificación de las prácticas agrícolas en paisajes profundamente antropomorfizados) conducen a que especies como Burhinus oedicnemus, Pterocles orientalis, Alauda arvensis, Galerida cristata, etc sean consideradas como especies con elevados problemas de conservación. Esto además puede venir acentuado por sesgos político–geográficos, ya que especies con índices SPEC 1–3 que en el centro y norte de Europa son raras o muy escasas, en España son muy abundantes hoy día (con toda

seguridad mucho más que hace varios siglos considerando la vegetación potencial) y además ocupan formaciones vegetales producto de la profunda degradación ambiental de medios autóctonos (e.g., Tetrax tetrax, Melanocorypha calandra, Calandrella brachydactyla, Sylvia undata, Lanius excubitor). En el análisis autoecológico de los determinantes de los índices de conservación SPEC se pone claramente de manifiesto que la magnitud de problemas de conservación a nivel europeo se asocia en escasa medida con variables que miden la distribución y abundancia de las especies a escala regional (sólo se explica un 12% de la variabilidad interespecífica en los valores SPEC). Es decir, que las medidas de protección específicas dictadas a nivel europeo no se corresponden con las características autoecológicas de las especies en esta región. Es más, las relaciones significativas obtenidas son contrarias a las esperadas. Así, sería esperable que las especies con mayores problemas de conservación fueran más escasas, tuvieran menor amplitud de distribución y ocupasen principalmente medios autóctonos escasos (e.g., MACE & KERSHAW, 1997; MANNE et al., 1999; OWENS & BENNETT, 2000; PURVIS et al., 2000; MANNE & PIMM, 2001). Sin embargo, los índices SPEC no se relacionaron con la densidad máxima ecológica y las especies con mayores problemas de conservación ocuparon preferentemente los hábitats estructuralmente más simples y de carácter agropecuario, manifestando en la región de estudio una gran amplitud de distribución (elevado porcentaje de localidades ocupadas y gran amplitud de hábitat y de distribución altitudinal). Este hecho paradójico sugiere que sería conveniente identificar las especies con problemas de conservación a escalas espaciales más reducidas e incluir en la definición de categorías de estatus de conservación rasgos autoecológicos indicativos de la propensión a presentar problemas de conservación, más allá de la mera datación de la extensión geográfica y de la especulación en torno a los tamaños poblacionales y su variación temporal (en la inmensa mayoría de los casos no cuantificados de modo objetivo y con metodologías rigurosas, sino inferidos a partir de la información inédita poseída por expertos).

Agradecimientos Este trabajo es una contribución a los proyectos FEDER 1FD97–0648 y BOS2000–0993. José Miguel Aparicio aportó valiosas sugerencias durante el análisis de datos.

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Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

Habitat change and restoration: responses of a forest–floor mammal species to manipulations of fallen timber in floodplain forests

R. Mac Nally & G. Horrocks

Mac Nally, R. & Horrocks, G., 2002. Habitat change and restoration: responses of a forest–floor mammal species to manipulations of fallen timber in floodplain forests. Animal Biodiversity and Conservation, 25.1: 41–52.

Abstract Habitat change and restoration: responses of a forest–floor mammal species to manipulations of fallen timber in floodplain forests.— In forests and woodlands, fallen timber (logs and large branches) is an important habitat element for many species of animals. Fallen timber has been systematically stripped in many forests, eliminating an important structural element. This study describes results of a "meso–scale" experiment in which fallen timber was manipulated in a floodplain forest of the Murray River in south–eastern Australia. A thousand tons of wood were redistributed after one–year’s pre–manipulation monitoring, while a further two–year's post– manipulation monitoring was conducted. The response of the main forest–floor small–mammal species, the Yellow–footed Antechinus Antechinus flavipes, to alterations of fallen–wood loads is documented. Results of the experiment will help to frame guidelines for fallen–timber management in these extensive floodplain forests. Key words: Australia, Bayesian analyses, Eucalyptus camaldulensis, River Red Gum, Yellow–footed Antechinus. Resumen Cambio y restauración del hábitat: respuestas de una especie de mamíferos del suelo forestal a las manipulaciones de los árboles caídos en bosques inundados.— En los bosques y montes los árboles caídos (troncos y ramas gruesas) constituyen un importante elemento del hábitat para muchas especies de animales. Los árboles caídos han sido sistemáticamente descortezados en muchos bosques, eliminándose así un importante elemento estructural. Este estudio describe resultados de un experimento a escala mediana en el que los árboles caídos fueron manipulados en un bosque inundado del río Murray, en el sureste de Australia. Se redistribuyeron 1.000 toneladas de madera después de efectuar un control previo a la manipulación durante un año, realizándose otro control durante dos años después de la manipulación. Se documenta la respuesta de la especie de mamífero del suelo del bosque, el ratón marsupial de pies amarillos Antechinus flavipes, a las alteraciones de la madera caída. Los resultados de este trabajo pueden servir de ayuda para elaborar unas directrices marco para la gestión de los árboles caídos en bosques inundados. Palabras clave: Australia, Análisis bayesiano, Eucalyptus camaldulensis, Eucalipto rojo, Ratón marsupial de pies amarillos. (Received: 2 IV 02; Final acceptance: 7 V 02) Ralph Mac Nally(*) & Gregory Horrocks, Australian Centre for Biodiversity: Analysis, Policy and Management School of Biological Sciences, Monash University, Victoria 3800, Australia. (*)

Corresponding author: Ralph Mac Nally, Australian Centre for Biodiversity: Analysis, Policy and Management School of Biological Sciences, Monash University, Victoria 3800, Australia. E–mail: Ralph.MacNally@sci.monash.edu.au ISSN: 1578–665X

Introduction Ecologists and wildlife managers for many years have developed models linking occurrence of individual taxa to habitat characteristics (WIENS, 1989; MORRISON et al., 1998; KNIGHT & FOX, 2000; SCOTT et al., 2002). There is a general consensus that complex habitats with much "structure" offer opportunities for more species to persist locally through greater numbers of resourceexploitation opportunities (H USTON , 1994; ROSENZWEIG, 1995; ORROCK et al., 2000) and the amelioration of the intensity of interspecific interactions, such as predation (SODERSTROM et al., 1998; CROOK & ROBERTSON, 1999; SONG & HANNON, 1999; LABBE & FAUSCH, 2000). Human activities, especially over the past 500– 700 years, have restructured habitats, and thus, perturbed related ecological processes. Anthropogenic habitat change very often has led to the simplification of habitats, such as reduced seral diversity, modified vegetation layering (often eliminating certain layers such as shrubs), changes in water flows and flooding in rivers, and so on (F ORMAN , 1995). Recently, there have been developments in some countries to begin rehabilitation and restoration of habitats to address sharp drops in local biodiversity and deleterious changes in ecological functioning. In terrestrial systems, it is often difficult to quickly restore habitat structure because natural vegetation needs time to regrow, and some important elements, such as tree–hollows, may take decades to become established (BENNETT et al., 1994). Thus, not only is it challenging to accurately quantify the "amount" of restoration being done, but the long timeframes involved make it hard to assess whether the restoration actions have been successful (HOBBS & NORTON, 1996; LAKE, 2001). One element of many terrestrial habitats that is comparatively easy to restore quantitatively is fallen wood (or large/coarse woody debris). Stripping fallen timber from forests, woodlands and rivers has been a major human activity and cause of ecological change in much of the world (MASER & SEDELL, 1994). Restoration of fallen timber in rivers, often called "snags", has been an important management issue for some time in many western countries because both the ecological and hydrological benefits of wood in rivers and streams have begun to be appreciated (GURNELL & GREGORY, 1995; WARD & STANFORD, 1995; CROOK & ROBERTSON, 1999; RHEINHARDT et al., 1999; GERHARD & REICH, 2000). However, restoration of fallen timber has rarely been undertaken in forests and woodlands, yet the ecological impacts of fallen–timber loss may be just as important (HARMON et al., 1986; MAC NALLY et al., 2001). There has been some recognition recently of the importance of fallen timber for biodiversity management in terrestrial systems, with specific guidelines having been written for some species (e.g. GARNETT & CROWLEY, 2000).

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In south–eastern Australia, the extensive Murray–Darling Basin (1.06 x 106 km2) has been greatly altered since Europeans colonized the continent in 1788 (CRABB, 1997). Apart from major changes in flow levels and flow regimes in the rivers (LAKE, 1995), a staggering number of trees (ca 1010 trees, WALKER et al., 1993) has been lost to facilitate wheat and sheep farming. Loss of the evapo-transpirational action of so many trees has allowed the ground–water table to rise, and, combined with the high salt loads in the lower soil strata, has led to dryland salinity emerging as the pre–eminent environmental problem facing southern Australia (CRABB, 1997). Massive tree loss also means a reduction in the potential source of fallen timber for forests and woodlands. The River Red Gum Eucalyptus camaldulensis Dehnhardt, 1832 is one of the most characteristic Australian trees, dominating most watercourse margins and floodplains across the inland of the continent (BOLAND et al., 1984). It is thought that the forests typically used to consist of very large (4 m DBH trunks), spreading adult trees, widely separated from one–another. Germination is inundation–dependent, with characteristic "lines" of seedlings and saplings forming along margins of flooded areas at which waters remained for some months (CHESTERFIELD, 1986; BREN, 1988). The durability of its timber has rendered the River Red Gum an important tree for many purposes, such as its use for fencing posts and house stumps, while it has also been used extensively for domestic firewood and to fuel the paddle–steamer traffic along the Murray and Darling rivers, especially in the nineteenth century. There is a tremendous attrition of River Red Gum timber. In public–land forests of the Murray–Darling Basin alone, ca 1.15 x 105 t of firewood and ca 1.22 x 105 t of timber (including wood chips) are legally removed annually (CRABB, 1997). The forests also have been much diminished in total area owing to the fertility and moisture of the floodplains, which attracted agricultural exploitation (PARKINSON & MAC NALLY, 2000). These are the main reasons for the great changes in habitats of the floodplains of the Murray–Darling Basin since European settlement. The average current fallen–timber load is just 20 t/ ha in lowland floodplains of the Murray River and its major tributaries, perhaps just 10–15% of pre– settlement loads (MAC NALLY et al., in press a). This paper describes results of a "meso–scale" manipulation of fallen timber in River Red Gum floodplain forests at a site in northern Victoria, Australia. An outline of the experimental design is provided by MAC NALLY (2001). In short, the experiment involved the setting up of 34 one– hectare experimental plots, the conduct of pre– manipulation biodiversity surveys, the movement of ca 1000 t of fallen timber to construct eight treatments of differing fallen–timber loads, and subsequent monitoring of the effects of the experiment over two further years. The numerical responses of the only native

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small mammal of the forest floors of River Red Gum floodplain forests, the Yellow–footed Antechinus Antechinus flavipes (Waterhouse, 1838) are described. Antechinuses are small, predominantly terrestrial, carnivorous marsupials (Phascogalinae, family Dasyuridae; ARMSTRONG et al., 1998) that consume invertebrates and occasionally small reptiles such as skinks (STATHAM, 1982; MENKHORST, 1995; LUNNEY et al., 2001). Yellow–footed Antechinuses can grow to over 100 mm and weigh over 70 g (STRAHAN, 1983; SMITH, 1984) although animals from this study were generally smaller (ca 35 g females, 42 g males). Almost all male antechinuses die following a short breeding season, leaving the habitats to the females and young (LEE & COCKBURN, 1985; WATT, 1997; LEUNG, 1999). Female antechinuses are seasonally monoestrus, producing a single litter annually. The timing of this yearly breeding season is highly synchronous in all antechinuses with the gestation and weaning period lasting 5– 7 wk (COCKBURN, 1992; WOOLLEY, 1996). In Victoria, Australia, the species occurs from the south–west coast to Wodonga in the north–east extending into the Murray River floodplains. While the Yellow–footed Antechinus is generally uncommon (MENKHORST, 1995) it is not threatened and, indeed, is the most widespread of all antechinuses (STRAHAN, 1983). Nevertheless, the Yellow–footed Antechinus is the only, or predominant, native small–mammal in the floodplain forests of south– eastern Australia (MAC NALLY et al., 2001). Thus, it is a highly significant animal within these habitats ecologically and is likely to have a profound impact on the invertebrates occupying the River Red Gum floodplain forests (BALLINGER & YEN, in press) given the high metabolic rates and activity levels of species in this genus (KORTNER & GEISER, 1995; WESTMAN et al., 2002). The objectives of this experiment are (1) to test whether these small mammals respond to a manipulation of a potentially important habitat– structural element in a way that is expected given our survey results (MAC NALLY et al., 2001), and (2), to discriminate experimentally among different wood–loads if responses do differ among treatments. In other words, how much fallen timber is desirable to support the on–going presence and reproductive success of this (and other) native species? Results of such experiments add weight to ecological and biodiversity considerations when guidelines for natural– resource management are framed, with much greater inferential support being attached to replicated field experiments than to observational programs "per se" (SIT & TAYLOR, 1998, Chapter 3).

Methods Study area The experiment was conducted on Gunbower

Island (35º42’23"S 144º12’13"E), a 20,000 ha, Ramsar–listed wetland, which lies between the Murray River and Gunbower Creek near Cohuna, in north–central Victoria, Australia. The island formerly flooded almost every year, but with more extreme water extractions and flow regulation, flooding is much rarer now (CRABB, 1997). Gunbower Island is intensively exploited for firewood and post and railway–sleeper production, so silviculture and wood management are critical issues for preserving biodiversity in these forests. Experimental design A total of 341 ha plots were marked out. Wood– load measurements (average 27 t/ha) and habitat– structural ordinations were conducted prior to manipulation. The plots were located along three tracks in Gunbower State Forest, Peter Creek Track, Wee Wee Rup Track, Garner Break Track, to facilitate access for monitoring and for machinery used in manipulation of wood loads. The 34 plots were randomly allocated to eight treatments during the wood–moving operations. Five treatments corresponded to loads of 0 t/ha, 20 t/ha, 40 t/ha, 60 t/ha and 80 t/ha (designated 0L, 20L, 40L, 60L, 80L) of aged, fallen wood (m 10 cm diameter). On all of these plots, fallen timber already on the plots was disturbed so that all woody debris was dislodged from previous footings. For logistic reasons, wood was transferred to plots requiring supplementation from nearby plots needing clearance or reduction. Wood from non– experimental locations nearby also was used to build up loads on some high–density (viz. 60L and 80L) treatment plots. Two treatments were controls, one an "undisturbed" control (designated UC) where no equipment or persons traversed plots during wood–moving, and "disturbance" controls (designated DC). In the latter, all wood on the plot was pushed or moved to an extent that emulated the disturbance on the manipulated wood–load sites. The eighth treatment was the imposition of 40 t/ha of tree "crowns" onto plots (40H). The 40H treatment was deemed interesting because silvicultural practices often involve the felling of a red gum, removal of the bole for timber use, and the deposition of the crown for up to three years before harvesting the main branches for firewood. Thus, fallen timber in these production forests often is in the form of crowns. Existing timber was removed from these plots and fresh crowns deposited. There were four replicate plots for each treatment, apart from 0L, of which there were six. In all manipulated plots, timber was evenly distributed over the whole ha (100 m x 100 m). The middle 50 m x 50 m part of each plot was marked with metal stakes and formed the focus for mammal surveys (i.e. ensuring a "buffer" around the sampling area of 0.75 ha). A total of 1000 t of timber was repositioned during this operation, requiring eight persons for ten days, hydraulic

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tandem trailers, a bulldozer, semi–trailer and a log–harvesting machine (MAC NALLY, 2001). The timber was moved in late March 2000. Small–mammal surveys. Sampling schedule Our original plan was to conduct two survey rounds per annum for three years. The first survey in each year was scheduled to be in the post-breeding phase, usually before June, while the second survey round was to coincide with the breeding period, usually from September to December. The first two surveys (year 1) were to be prior to wood– load manipulations ("pre–impact" measurements), while the latter four (years 2 and 3) were to be after the experimental changes ("post–impact" measurements). Several changes were made to the schedule. First, the fourth round of surveys in late 2000 was to be conducted in October (breeding season) but forest–management staff introduced an "environmental flow" to supplement an earlier, small, natural flow to stimulate germination of River Red Gums, which inundated much of the study area for three months (October–December). This prevented surveys until early 2001. In the first survey of 2001 (January), there was a pronounced increase in densities of antechinuses (ca 10–fold), which prompted us to increase the survey rounds to five for 2001 (January, April, July, September, November). A survey was also performed in 2002 (January). Thus, there were nine survey rounds (each of 5 d), two of which were pre–impact and the remaining seven were post–impact. Small–mammal surveys. Sampling method At each of the 34 sites, 10 Type A Elliott box traps (33 x 10 x 9 cm) were set at 7 m intervals along the diagonal of the middle 50 m x 50 m part of each plot. To provide protection for animals, each trap contained cotton wadding and was placed inside an open plastic bag. The traps were baited with a mixture of peanut butter, rolled oats and honey and checked twice daily for a period of 5 d. Captured animals were identified, classified sexually and individually marked by using ear notching. Other survey methods, such as nocturnal spotlight searches, had previously been shown to be ineffective (MAC NALLY et al., 2001). Our trapping procedures were approved both by the university’s Animal Ethics Committee and by the Victorian Department of Natural Resources and Environment. Critical data Four sets of data are analysed. The first three are measurements of captures of different individuals in each plot in each sampling period. One data set is for females, another for males and the third is the two combined. The fourth data set is the total numbers of individuals trapped on each plot in each survey period. Total trappings were regarded as an indicator of intensity of use

of sites. Many individuals, especially breeding males, are very mobile and may be transient over 1 ha spatial scales (the size of our plots). Thus, total trappings, which include re–trappings of individual animals, may provide different information to total densities of individuals.

Analyses The data consisted of an array of 34 sites by nine survey periods, two of which were before the manipulation and seven afterwards. A Bayesian– based Poisson model was employed to analyse these data. The method involves estimation of the joint posterior probability distribution of model parameters with the data (GELMAN et al., 1995). Most of the data were small, non–negative values (< 10), so the use of a "counts" distribution like the Poisson seemed reasonable. The model is:

Yj(i)k i Poisson(lj(i)k) log (lj(i)k) = bi dk oj(i) + ai (1– dk) oj(i) +rj + rjk c i = ai – bi The Ys are the observed numbers of the Yellow– footed Antechinus in plot j in survey k, with the j(i) indicating that site j belongs to treatment i. The Ys are assumed to be Poisson–distributed, random samples from variables with "true" population means l. The bs model mean pre– manipulation densities in the eight treatments, while the as perform the same role for post– manipulation densities. Thus, the difference between the as and bs(cs) are the experimental effects of each treatment, and are, therefore, the most important parameters describing the impact of the experimental manipulations. The d are 1 for pre–manipulation surveys and 0 for post–manipulation surveys. The os are elements of a matrix that identify the site with its treatment. The rj are site random effects, while the rjk are site–repeated–survey random effects (BRESLOW & CLAYTON, 1993). The WinBUGS Bayesian analysis program (version 1.3, SPIELGELHALTER et al., 2000) was used. WinBUGS uses the Metropolis–Hastings algorithm to construct the joint posterior distribution of the model parameters. Normal priors for the b and a coefficients were used. Means and standard deviations for the prior distributions were derived from information gathered from our previous, non–experimental, survey work, which involved similar trapping intensities in sites ranging up to 60 t/ha (MAC NALLY et al., 2001). Thus, values for priors for the pre–manipulation means (bs) were all taken from values for the surveys at sites with loads of 32.5 t/ha (closest to the mean of 27 t/ha for pre–manipulation wood loads). Priors for post–manipulation means (as) were derived from values for woodloads most similar to the post– manipulation woodloads. Thus, the prior for 0L was the mean (and standard deviation) of the

Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

survey sites with 1.4 t/ha, while the corresponding sources for other as were: 20L—19.5 t/ha, 40L and 40H—44.9 t/ha, 60L and 80L—60.2 t/ha, and UC and DC—32.5 t/ha. In results of all analyses, means and medians of posterior distributions of parameters were similar, indicating symmetric probability distributions. Contrasts between specific treatments or combinations of treatments can be computed during the course of the modelling. Five such contrasts were considered. MAC NALLY et al. (2001) reported that fallen-timber loads exceeding ca 40 t/ha may be preferred by the Yellow–footed Antechinus, so specific contrasts were used between means after manipulation for treatments with < 40 t/ha (i.e. 0L and 20L) and others with loads m 40 t/ha (40L, 60L, 80L). Therefore, the first contrast was between the mean of the 40L, 60L and 80L treatments and the mean of the 0L and 20L treatments. A second contrast was between the controls, UC and DC (both after manipulation), to explore whether the manipulation disturbance influenced numbers of the Yellow–footed Antechinus. The third contrast sought to test whether the type of wood debris (logs vs crowns) was important, so 40H was contrasted with 40L (both after manipulation). The fourth and fifth contrasts tested differences in means before and after manipulation for the 40L–80L treatments and for the 0L–20L treatments respectively.

Mean number (( SE)

18 16 14 12 10 8 6 4 2 0 0L

20L 40H 40L 60L 80L DC Treatment

Mean number (( SE)

18 16 14 12 10

Results The c–coefficients indicate whether there are marked changes between the pre–manipulation and post–manipulation densities of Yellow– footed Antechinuses in each treatment. The contrasts allow resolution of some pre– experimental hypotheses regarding how the manipulations would influence densities.

8 6 4 2 0 0L

20L 40H 40L 60L 80L DC Treatment

Counts of individual females For females, the model accounted for 36% of the null deviance (i.e. constant–only model) by using 18 parameters (eight before [b] and eight after [a] means, plus two random effects parameters). There were large increases in post– manipulation densities compared to pre– manipulation values for five treatments: 20L, 40L, 60L, 80L and the undisturbed control, UC (all mean differences > 0.8, table 1; fig. 1A). While 95% credible intervals for only 40L and 80L excluded zero, much of the probability mass for the c–coefficients for the other three treatments was concentrated in the positive domain (table 1). Contrasts suggested that the mean (over the seven post–manipulation survey rounds) of the m 40 t/ha log treatments exceeded that of the [ 20 t/ha log treatments (contrast 1, table 1),

Fig. 1. Mean (! SE) densities of females (A) and males (B) Antechinus flavipes as a function of experimental treatment. Open columns: means prior to manipulation (2 rounds); hatched columns: mean following manipulation (7 rounds). Fig. 1. Densidades medias (! error estándar) de hembras (A) y machos (B) Antechinus flavipes en función del tratamiento experimental. Columnas blancas: valores medios previa manipulación (2 tomas de datos); columnas rayadas: valores medios después de la manipulación (7 tomas de datos).

Mac Nally & Horrocks

Table 1. Critical parameter details for the Bayesian analysis of numbers of individual females of the Yellow–footed Antechinus: P. Parameter or contrast; 95%. 95% credible interval. Tabla 1. Detalles de los parámetros críticos para el análisis bayesiano de los números de individuos hembra de ratón marsupial de pies amarillos: P. Parámetro o contraste; 95%. Intervalo de confianza del 95%.

Description

Mean ± SD

95%

Change in 0L

0.37 ± 0.89

–1.11, 2.26

Change in 20L

0.82 ± 0.45

–0.04, 1.77

Change in 40H

0.28 ± 0.54

–0.73, 1.41

Change in 40L

1.05 ± 0.52

0.09, 2.05

Change in 60L

0.93 ± 0.60

–0.15, 2.29

Change in 80L

1.36 ± 0.71

0.17, 2.98

Change in DC

0.13 ± 0.61

–0.98, 1.42

Change in UC

0.92 ± 0.55

–0.11, 2.04

Site random effect

0.38 ± 0.12

0.18, 0.61

r jk

Site–survey round random effect

1.31 ± 0.38

0.63, 2.15

Deviance (Null)

Model fit (Null model fit)

277 ± 21 (433)

236, 316

Contrast 1

Post mean (40L: 80L) – post mean (0L: 20L)

0.38 ± 0.17

0.07, 0.70

Contrast 2

Post mean UC vs post mean DC

0.52 ± 0.19

0.16, 0.90

Contrast 3

Post mean 40L – post mean 40H

0.58 ± 0.30

0.04, 1.13

Contrast 4

Post mean (40L: 80L) – pre mean (40L: 80L)

0.64 ± 0.15

0.37, 0.94

Contrast 5

Post mean (0L: 20L) – pre mean (0L: 20L)

0.31 ± 0.14

0.03, 0.58

that female antechinuses avoided disturbed areas that were not otherwise affected (UC vs DC, contrast 2, table 1), that female antechinuses discriminated positively between logs and crowns (40L vs 40H, contrast 3, table 1), that there were more female antechinuses in the m 40 t/ha log treatments following manipulation than preceding it (contrast 4, table 1), but the change in [ 20 t/ha log treatments following manipulation was only half as great (contrast 5, table 1), i.e. 0.31 vs 0.64 (table 1). Counts of individual males The model accounted for 39% of the null deviance. There were large increases in post– manipulation densities compared to pre– manipulation values for four treatments: 20L, 60L, 80L and the disturbed control, DC (all mean differences > 0.58, table 2; fig. 1B). However, none of the 95% credible intervals excluded zero

(table 2) indicating a less pronounced response than those of females. Results of contrasts suggested that only three "effects" were important for males. As with females, males appeared to avoid crowns compared with numbers in log areas (table 2). Means in the m 40 t/ha log treatments following manipulation were greater than in the period preceding it (contrast 4, table 1), and, again, the change in [ 20 t/ha log treatments following manipulation was just over half as great (contrast 5, table 1), i.e. 0.28 vs 0.46 (table 2). Counts of individual females and males combined For females and males together, the model accounted for 57% of the null deviance. There were large increases in post–manipulation densities compared to pre–manipulation values for five treatments: 20L, 40L, 60L, 80L and the

Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

Table 2. Critical parameter details for the Bayesian analysis of numbers of individual males of the Yellow–footed Antechinus: P. Parameter or contrast; 95%. 95% credible interval. Tabla 2. Detalles de los parámetros críticos para el análisis bayesiano de los números de individuos machos de ratón marsupial de pies amarillos: P. Parámetro o contraste; 95%. Intervalo de confianza del 95%.

Description

Mean ± SD

95%

Change in 0L

–0.06 ± 0.35

–0.74, 0.62

Change in 20L

0.62 ± 0.43

–0.14, 1.52

Change in 40H

0.02 ± 0.47

–0.90, 0.94

Change in 40L

0.44 ± 0.48

–0.47, 1.36

Change in 60L

0.72 ± 0.48

–0.18, 1.69

Change in 80L

0.69 ± 0.50

–0.27, 1.67

Change in DC

0.59 ± 0.41

–0.23, 1.41

Change in UC

0.50 ± 0.41

–0.30, 1.35

Site random effect

0.73 ± 0.17

0.39, 1.07

r jk

Site–survey round random effect

1.67 ± 0.34

1.09, 2.39

Deviance (Null)

Model fit (Null model fit)

276 ± 26 (456)

228, 327

Contrast 1

Post mean (40L: 80L) – post mean (0L: 20L)

0.21 ± 0.15

–0.10, 0.51

Contrast 2

Post mean UC vs post mean DC

–0.40 ± 0.30

–1.02, 0.17

Contrast 3

Post mean 40L – post mean 40H

0.24 ± 0.17

–0.08, 0.58

Contrast 4

Post mean (40L: 80L) – pre mean (40L: 80L)

0.46 ± 0.13

0.20, 0.72

Contrast 5

Post mean (0L: 20L) – pre mean (0L: 20L)

0.28 ± 0.13

0.02, 0.55

undisturbed control, UC (all mean differences > 1.4, table 3). 95% credible intervals for all five of these treatments excluded zero by large margins (> 0.33, table 3). There were substantially more antechinuses in the m 40 t/ha log treatments following manipulation than preceding it (contrast 4, table 3), but changes in [ 20 t/ha log treatments following manipulation, although clearly greater than zero, nevertheless were half as great (contrast 5, table 3), i.e. 0.73 vs 1.50 (table 3). These values correspond to an added 0.73 and 1.50 antechinuses per site per sampling interval following manipulation in the [ 20 t/ha and m 40 t/ha log treatments respectively. Total trappings of females and males combined The model accounted for 73% of the null deviance. There were large increases in postmanipulation trappings compared to pre-

manipulation values for six treatments: 20L, 40L, 60L, 80L DC and UC (all mean differences > 1.8, table 4). While the 95% credible interval for 40H included zero, its mean was > 0.9 and much of the probability mass was for positive values for c (table 4). There is reasonable evidence for a substantial decrease in numbers of trappings in the 0L treatment (mean = –1.54, table 4). Once again, there were substantially more antechinuses active (as measured by total trappings) in the m 40 t/ha log treatments following manipulation than preceding it (contrast 4, table 4), but changes in [ 20 t/ha log treatments following manipulation, although in excess of zero, nevertheless were less than half as great (contrast 5, table 4), i.e. 0.98 vs 2.28 (table 4). This difference appears to be substantial given that the mean of Contrast 1 is 1.07 and very little probability mass is associated with non-positive values (table 4). There is little

Mac Nally & Horrocks

Table 3. Critical parameter details for the Bayesian analysis of numbers of individuals (females plus males) of the Yellow–footed Antechinus: P. Parameters or contrast; 95%. 95% credible interval. Tabla 3. Detalles de los parámetros críticos para el análisis bayesiano de los individuos (hembras y machos) de ratón marsupial de pies amarillos: P. Parámetro o contraste; 95%. Intervalo de confianza del 95%.

Description

Mean ± SD

Change in 0L

–0.82 ± 0.45

–1.67, 0.62

Change in 20L

1.41 ± 0.58

0.33, 2.56

Change in 40H

0.54 ± 0.61

–0.60, 1.79

Change in 40L

1.90 ± 0.77

0.50, 3.60

Change in 60L

1.67 ± 0.71

0.36, 3.18

Change in 80L

2.15 ± 0.79

0.68, 3.90

Change in DC

0.99 ± 0.59

–0.15, 2.22

Change in UC

1.56 ± 0.63

0.43, 2.87

Site random effect

0.80 ± 0.10

0.62, 1.03

r jk

Site–survey round random effect

0.87 ± 0.28

0.38, 1.46

Deviance (Null)

Model fit (Null model fit)

312 ± 23 (732)

270, 360

Contrast 1

Post mean (40L: 80L) – post mean (0L: 20L)

0.55 ± 0.36

–0.18, 1.23

Contrast 2

Post mean UC vs post mean DC

0.17 ± 0.48

–0.83, 1.11

Contrast 3

Post mean 40L – post mean 40H

0.61 ± 0.54

–0.45, 1.64

Contrast 4

Post mean (40L: 80L) – pre mean (40L: 80L)

1.50 ± 0.25

0.99, 2.02

Contrast 5

Post mean (0L: 20L) – pre mean (0L: 20L)

0.73 ± 0.27

0.22, 1.27

compelling evidence that disturbance affected total trappings (contrast 2; table 4), but there is possibly a marginal increase in total trappings in 40L compared with 40H treatment sites (contrast 3; table 4).

Discussion Experimental outcomes The four "slices" of the data (tables 1–4) indicated similar responses by the antechinuses to the wood manipulation. The major observation is that wood loads exceeding 20 t/ha —providing these are in log and large–bough form— are associated with higher densities of Yellow–footed Antechinuses. It is clear that post–manipulation densities generally exceeded those before manipulation. Greater relative increases in densities and activity

95%

occurred at high wood–loads (80L) than at lower ones (e.g. 20L). That is, more antechinuses on average were captured on the 34 ha once the timber was rearranged. This effect may reflect the influence of two factors. The first possibility is that the spatial concentration of fallen timber on the 34 monitored plots attracted antechinuses from surrounding, low– load areas. There was 28% more fallen timber on the 34 plots after manipulation compared to before manipulation (1176 t vs 918 t), so an increase in antechinus numbers is not inconsistent with this change. The concentration of fallen timber into several high-load areas (four separate ha each of 80 t/ha, 60 t/ha, 40 t/ha) also may contribute differentially to an overall "attractiveness" of the 34 ha involved, compared with having the timber more thinly spread over the entire 34 ha. Another possible factor that we believe may be important relates to the influence of the

Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

Table 4. Critical parameter details for the Bayesian analysis of numbers of captures (females plus males) of the Yellow–footed Antechinus: 95%. 95% credible interval. Tabla 4. Detalles de los parámetros críticos para el análisis bayesiano de los números de capturas (hembras y machos) de ratón marsupial de pies amarillos: P. Parámetro o contraste; 95%. Intervalo de confianza del 95%.

Description

Change in 0L

–1.54 ± 0.55

–2.66, –0.34

Change in 20L

1.97 ± 0.77

0.60, 3.56

Change in 40H

0.91 ± 0.72

0.45, 2.31

Change in 40L

2.61 ± 1.07

0.72, 4.89

Change in 60L

2.03 ± 0.79

0.55, 3.62

Change in 80L

2.73 ± 0.98

0.99, 4.82

Change in DC

1.87 ± 0.88

0.28, 3.78

Change in UC

3.49 ± 1.29

1.33, 6.42

Site random effect

1.125 ± 0.12

0.92, 1.39

r jk

Site–survey round random effect

0.80 ± 0.31

0.37, 1.57

Deviance (Null)

Model fit (Null model fit)

283 ± 24(1037)

238, 329

Contrast 1

Post mean (40L: 80L) – post mean (0L: 20L)

1.07 ± 0.53

–0.01, 2.09

Contrast 2

Post mean UC vs post mean DC

0.35 ± 0.71

–1.03, 1.67

Contrast 3

Post mean 40L – post mean 40H

0.75 ± 0.82

–0.86, 2.24

Contrast 4

Post mean (40L: 80L) – pre mean (40L: 80L)

2.28 ± 0.39

1.50, 3.01

Contrast 5

Post mean (0L: 20L) – pre mean (0L: 20L)

0.98 ± 0.38

0.23, 1.68

supplemented flood, or "environmental flow", introduced in late 2000 by forest–management personnel. In other River Red Gum forests such as Barmah, to the east along the Murray River (see MAC NALLY et al., 2001), forest flooding alters the taxonomic composition and densities of forest– floor and fallen–timber–dwelling invertebrates once the floodwaters recede. Relatively large– sized carabid beetles and suites of active hunting spiders seem to favour these conditions (BALLINGER & YEN, in press; BALLINGER et al., in press), and these invertebrates may be actively sought by the antechinuses (STATHAM, 1982). Flood recession also is associated with blooms of grasses, sedges and forbs (unpublished obs.), which may extend the time for which the forest floor habitats are suitable for this new retinue of invertebrates. It was surprising that antechinuses responded strongly to the 20L–treatment, with effects ranging between 60% (individual females) and

Mean ± SD

95%

90% (individual males) of the 80L treatment. We attach less significance to the latter figure because males, when common (i.e. breeding season), tend to range relatively widely in search of females. This is reflected by the low sitefidelity of most males within trapping sessions compared with females (unpublished obs.). Whether the 20L treatment effect remains strong once the longer–term effects of the artificial flooding have decayed remains to be seen. Results of this study also showed that large logs and branches are important to the antechinuses because the 40H, or "crowns", treatment, was relatively unattractive to the animals. Females particularly avoided these plots compared with 40L plots, so that the current management practices that effectively provide much of the "new" fallen timber in the form of crowns probably are not advantageous to the Yellow–footed Antechinus. Provision of fallen

Mac Nally & Horrocks

boles and the large limbs is needed. There appeared to be a gender–based difference in responses to disturbance. Such a difference was not expected, but females appeared to shun control plots that had been extensively disturbed but that were otherwise unaffected vis–à–vis fallen–timber loads (i.e. UC vs DC contrast, table 1). Males did not show such a response, apparently being oblivious to the disturbance (UC vs DC contrast, table 2). The response by females in the DC plots was surprising because the 20L treatments, which had similar woodloads (20 vs 27 t/ha) and a similar level of disturbance, produced results differing little from the UC treatment (table 1). We suspect that these differences will dissipate over longer time–frames and that responses of females to the disturbances (i.e. UC vs DC) will decline as the time since the manipulation was performed becomes longer than a couple of generations. From a species-management perspective, it is important that density effects such as those we have described for loads m 40 t/ha be translated into improved reproductive performance (MARGULES & PRESSEY, 2000). Further studies in the next three years of the Yellow–footed Antechinus in this experimental system are planned, focusing especially on genetic relationships and spatial patterns of occurrence of individual animals, and on breeding success as a function of wood load.

Habitat restoration Despite many decades of attempting to relate either occurrence or reproductive success to habitat elements (SCOTT et al., 2002), definitive experimental demonstrations of the impact of differences in habitat–structural elements on biodiversity are rare. As outlined in the Introduction, many such elements (especially vegetation) are difficult to manipulate quantitatively. In other words, are the purported treatments actually perceived by the focal organisms in the way that the experimenter intended? We are eager for other conservation ecologists to conduct similar experiments to ours to provide a more general experimental footing for the role of fallen timber (as an exemplar of habitat elements) in the sustainable management of forest and woodland biodiversity. The precision with which fallen timber can be manipulated, and the extent of natural forested areas around the globe, make this an appealing element with which to experiment. Goals for habitat restoration can be set at various levels, including limiting further degradation, "rehabilitation", and target–setting for states arbitrarily defined as "improved", "desirable" or "natural" (HOBBS & NORTON, 1996; LAKE, 2001). In relation to the current study, what would "natural" conditions be like for the floodplains forests vis–à–vis fallen timber? This

refers to conditions prior to European settlement > 200 y ago because aboriginal Australians have been present on the continent for 40,000 years. While aboriginal Australians influenced many characteristics of landscapes, their impacts almost certainly were much less severe than those of Europeans (CRABB, 1997). Determining historical levels for many habitat variables has proved to be problematic. For fallen–timber loads, few documentary sources for determining pre– European settlement levels exist (PARKINSON & MAC NALLY, 2000), so measurements at isolated sites at which exploitation is or has been difficult or impossible due to access and geographic obstructions is the best available option. MAC NALLY et al. (in press a) estimated that current loads averaging ca 20 t/ha may be a little as one– sixth of loads during pre–settlement times. There is little prospect of returning to presettlement levels because the supply of timber is much reduced. The total area of forest is much less, trees generally are smaller, and a high extraction rate for human use (m 250,000 t/y) continues. If harvesting were stopped immediately, the average rate of fallen–timber–load increase would be perhaps ca 1 t/ha–y, requiring more than a century for levels to return to pre–European levels given natural decay and other losses. An alternative to using pre–impact levels per se is to address directly biodiversity or species– management objectives (MAC NALLY et al., 2001, in press a). Different organisms may have different "optimum" wood–loads. Our survey program suggested that the Yellow–footed Antechinus occurred in greater densities at sites with fallen– timber loads exceeding 40–50 t/ha (MAC NALLY et al., 2001), although that figure is higher than suggested from the experimental results presented here. However, a wood–dependent, near– threatened species of bird, the Brown Treecreeper Climacteris picumnus, showed a clear response to the manipulations with higher densities above 40 t/ha (MAC NALLY et al., in press b). This bird is likely to benefit substantially from an increase in wood loads from the current ca 20 t/ha to something in excess of 40 t/ha. However, the "consensus" between the two taxa is high overall, suggesting that m 40 t/ha is a reasonable management basis. An increase of 20 t/ha on average is much more likely to be an operationally, socially and politically feasible target within a few decades than is the m 100 t/ha amount suggested by comparisons between current and pre–settlement values.

Acknowledgments We gratefully acknowledge the support of the Australian Research Council through Grant Nos F19804210 and A19927168. We thank Andrew Bennett, Sam Lake, Gordon Sanson and Mario Díaz for either reading the manuscript or

Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

contributing to parts of the work. Suggestions by Philip Dixon of the Department of Statistics, Iowa State University, greatly helped the analyses presented here. Murray Thorson, Ray Harrower, Keith Cherry, Amber Parkinson and Lawrie Conole all assisted in the work. The North–western Region of the Victorian Department of Natural Resources and Environment (Robert Price) was especially co–operative in performing the manipulation.

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Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

Population ecology and conservation of beetles and pseudoscorpions living in hollow oaks in Sweden T. Ranius

Ranius, T., 2002. Population ecology and conservation of beetles and pseudoscorpions living in hollow oaks in Sweden. Animal Biodiversity and Conservation, 25.1: 53–68. Abstract Population ecology and conservation of beetles and pseudoscorpions living in hollow oaks in Sweden.— This paper aims at giving a summary of recent research on the habitat requirements and population structure of beetles and pseudoscorpions living in old, hollow oaks in Sweden. An inventory of old oaks in pasture woodlands revealed that the species richness of beetles is higher at sites that are originally open and are still grazed. The trees in these plots are preferred for two reasons: they are more sun–exposed and have a larger trunk diameter. Many species are harmed by forest regrowth and, thus, to preserve the rarer saproxylic fauna it is important to continue the management of areas with old oaks. In four of thirteen species (Osmoderma eremita, Tenebrio opacus, Elater ferrugineus and Larca lata), the occupancy per tree were found to be significantly positively correlated with the number of trees in the stand. This finding is noteworthy as there is little scientific evidence available to support that saproxylic beetles suffer from habitat fragmentation. The population dynamics were investigated on a certain study species, O. eremita. The results suggest that the individuals of each tree could be seen as a local population, and the populations in all occupied trees in a stand together form a metapopulation. Key words: Saproxylic, Tree hollows, Habitat fragmentation, Osmoderma eremita, Microclimate. Resumen Ecología de poblaciones y conservación de escarabajos y pseudoescorpiones que habitan en robles huecos en Suecia.— Este trabajo pretende ofrecer un resumen de investigaciones recientes sobre los requerimientos de hábitat y la estructura de las poblaciones de escarabajos y pseudoescorpiones que viven en viejos robles huecos en Suecia. Un inventario de viejos robles situados en pastos de zonas boscosas reveló que existe mayor riqueza de especies de escarabajos en lugares originalmente abiertos y que todavía se utilizan para el pasto. Los árboles situados en estos terrenos son preferidos por dos razones: están más expuestas a los rayos del sol y el diámetro del tronco es mayor. Muchas especies sufren los perjuicios del recrecimiento del bosque, por lo que para preservar la fauna saprofita más rara es importante proseguir con la gestión de las áreas pobladas por robles viejos. En cuatro de trece especies (Osmoderma eremita, Tenebrio opacus, Elater ferrugineus y Larca lata) se encontró que la ocupación por árbol estaba correlacionada positivamente y de forma significativa con el número de árboles de la zona. Este hallazgo es notable dado que existen pocas evidencias científicas disponibles que apoyen que los insectos saprofitos sufran fragmentación del hábitat. Se estudia la dinámica de población de una especie determinada del estudio, O. eremita. Los resultados sugieren que los individuos de cada árbol pueden considerarse como poblaciones locales y que las poblaciones de todos los árboles ocupados de una zona próxima constituyen metapoblaciones. Palabras clave: Saprofitos, Agujeros en los árboles, Fragmentación del hábitat, Osmoderma eremita, Microclima. (Received: 11 II 02; Final acceptance: 9 IV 02). Thomas Ranius, Swedish University of Agricultural Sciences, Dept. of Entomology, P. O. Box 7044, SE–750 07 Uppsala, Sweden. E–mail: thomas.ranius@entom.slu.se

ISSN: 1578–665X

Ranius

Introduction In the temperate zone of Europe, old–growth deciduous forests have declined to a very small fraction of their original extent (HANNAH et al., 1995). Up until the nineteenth century, old trees were also widespread in pasture woodlands and wooded meadows, but abandoned management and changes of land use have severely reduced these habitats (e.g. K IRBY & W ATKINS , 1998; NILSSON, 1997). This has caused old deciduous trees to become very scarce and, therefore, many species dependent on this habitat seem to be confined to small remnants with no possibility for dispersal between the populations (e.g. HARDING & ROSE, 1986; SPEIGHT, 1989). When deciduous trees age, hollows with wood mould often form in the trunks. Trunk hollows begin to develop in trees when they are 150 years old (SPEIGHT, 1989). Wood mould is loose wood colonized by fungi, often with remains from bird nests and insects. Trunk hollows with wood mould harbour a specialized fauna mainly consisting of beetles, flies, mites and pseudoscorpions. In Sweden, large oaks (Quercus spp.) sustain the most diverse saproxylic fauna associated with wood mould in tree hollows (PALM, 1959). Due to changes in land use, the fauna associated with old oaks faces several changes. In Sweden, old oaks predominantly occur in pasture woodlands, and as a consequence of ceased management, many of these have become closed forests. As a result, the microclimate in the trees may have changed. In addition, the available habitat has decreased at many localities, as old oaks have either been felled or died due to competition from undergrowth vegetation. Moreover, the distance between stands has increased. Two hundred years ago, stands with old oaks occurred contiguously over wide areas in southern Sweden, but during the 19th century most of these were cut down (ELIASSON & NILSSON, 1999). At present, stands with old oaks form small and isolated islands in a sea of managed forests and agricultural fields. In combination with a lower number of stands available for colonization and fewer dispersing individuals of species dependent on old oaks, it is expected that the connectivity between stands has severely decreased. There is a general opinion that many beetles associated with old oaks are threatened (e.g. EHNSTRÖM & WALDÉN, 1986; WARREN & KEY, 1991). However, it appears that prior to the present study, no quantitative studies had been carried out on the saproxylic invertebrates living in old, hollow oaks. The beetle fauna of Scandinavia and Britain is probably the best known in the world, but even here data on the habitat requirements of saproxylic beetles are built on the personal experience of entomologists, and not on quantitative data (e.g. HYMAN, 1992; JONSELL et al., 1998). In Sweden, the classical and most cited work on saproxylic beetles was written

by PALM in 1959, before the concepts of island biogeography and metapopulations were introduced (HANSKI & SIMBERLOFF, 1997), and statistical tools such as logistic regression became a standard method (HOSMER & LEMESHOW, 1989). The aim of this paper is to provide a summary of research carried out by myself and colleagues on the habitat requirements and population structure of beetles and pseudoscorpions associated with old oaks. The habitat characteristics were studied, both at per tree and per stand level, in order to understand the pattern of habitat occupancy and to make suggestions about habitat management. Studies on the habitat occupancy and dispersal rates were conducted in order to reveal the population structure of certain species. This is important for nature conservation, as the population structure determines at which spatial scale habitat patch size and isolation become critical for long–term survival.

Factors possibly affecting the saproxylic fauna Studies on the saproxylic fauna associated with tree hollow could principally be divided into four levels as described below. The order is hierarchical, as studies at one level require knowledge on the levels described earlier. Localities and their species composition In Sweden, the description of old oaks in nature inventories has tended to be poor. However, an inventory method recently devised by N. Jansson and K. Antonsson takes the successional stage of the oaks into consideration (RANIUS et al., 2001) and, in the province where this study was performed (Östergötland), documentation has improved enormously over the past few years (e.g. ANTONSSON & WADSTEIN, 1991; JANSSON, 1998; SANDELL, 1999; RANIUS et al., 2001). For most localities with old oaks in Sweden, the number of old trees has not been assessed, and the only data available related to the conservation values are records of species (mainly beetles and/or lichens) which have been found there. It is only recently that these records have been summarized and species lists compiled (NILSSON, 2001). Unfortunately, information on sampling efforts is rare, but such data are crucial if reliable comparisons between localities are to be made (RANIUS & JANSSON, in press). In our studies, data on the occupancy per tree have been collected for saproxylic beetles and pseudoscorpions. The localities have indirectly been described in the analyses of the relation between occupancy and habitat quality and density. Habitat requirements There are two main reasons for investigating the habitat requirements of threatened species. First,

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any changes in the habitat may constitute a threat to the fauna, and therefore should be avoided. Secondly, such studies provide information on where the species could be present, which is necessary for more detailed studies on, for example, metapopulation ecology and the influence of historical events. Studies with quantitative methods on saproxylic beetles in other habitats indicate that their occurrence may be influenced by decay type (ARAYA, 1993), moisture (DAJOZ, 1980; NILSSON, 1997a) and decay stage of the dead wood (SIITONEN & SAARISTO, 2000), temperature (KELNER– P ILLAULT , 1974), trunk diameter (S IITONEN & SAARISTO, 2000; JONSELL et al., 2001) and sun exposure (KAILA et al., 1997; JONSELL et al., 2001; SVERDRUP–THYGESON & IMS, 2002). Swedish species associated with hollow oaks are to some extent considered by KELNER–PILLAULT (1974) and DAJOZ (1980) in their studies on beech trees. These authors found the daily temperature and the type of wood mould to be important factors for the beetles in tree hollows. In Sweden, the habitat requirements of saproxylic beetles, including those in tree hollows, were studied by PALM (1959) with data from his own observations, but without quantitative analyses. He described saproxylic beetles regarding preferred tree species, preferences for sun exposure or shading, and which part of the tree they inhabit. For some insect species, especially butterflies, more detailed studies on, for example, habitat utilization and individual survival of the larvae have provided an understanding of the autecology of the species, and this has enhanced conservation efforts (e.g. THOMAS, 1991; PULLIN, 1995). The larvae of most saproxylic beetles live in rotten wood, and the conditions of their microhabitat can therefore not usually be examined in detail in the field without destroying their habitat. Thus, it is often only the adults which are studied. Information on the habitat requirements consequently becomes generally less detailed for saproxylic beetles compared with butterflies. The influence of current management, original canopy cover and tree size on the beetle fauna were examined in one of our studies (RANIUS & JANSSON, 2000). These habitat variables were studied because cessation of management of pasture woodlands has caused the habitats containing old sun–exposed trees to decrease in favour of more closed woods. This might be detrimental to the saproxylic fauna, since it is generally held among entomologists that beetles associated with old oaks prefer sun–exposed trees (e.g. PALM, 1959; GÄRDENFORS & BARANOWSKI, 1992). However, there is a lack of quantitative data to support this view (but see LOTT, 1999). Furthermore, easily measurable characteristics of the oak trees were correlated with the presence/absence of some study species (eleven beetle species and two pseudoscorpion species which are easily surveyed by wood mould

sampling) (RANIUS & WILANDER, 2000; RANIUS, 2000, 2002a). This approach was based on the assumption that there is a correlation between the measured characteristics of the oaks and the conditions which directly affect the fauna. Because the characteristics are easy to measure, they are potentially useful when trees suitable for certain species are to be identified in the field. Influence of the spatial distribution of the habitat In nature conservation it is important to understand the mechanisms that are influencing populations living in a fragmented habitat. There are two theoretical concepts related to this problem: the concept of island biogeography (MACARTHUR & WILSON, 1967), and the metapopulation concept (e.g. HANSKI & GILPIN, 1997). The main distinction between these theories is that island biogeography deals with the number of species per habitat patch, whereas the metapopulation concept deals with the presence/ absence of one species at a time. The island biogeography concept is useful when studying an assemblage of species which have similar habitat requirements, and therefore experience habitat islands in a similar way. Island biogeography focuses on species richness and extinction rates, but is not useful in identifying those species that are the most threatened (DOAK & MILLS, 1994; ROSENZWEIG, 1995). Metapopulation models can generate predictions about the probability for a species to survive in patchy landscapes with different sizes and densities of habitat patches (HANSKI & GILPIN, 1997). Therefore, the metapopulation concept is expected to be useful when making conservation plans for single species. In contrast to island biogeography, the occupancy pattern could be linked to dispersal rate, population dynamics within the habitat patches and population genetics of the particular species of study. Thus metapopulation studies can give a deeper understanding of the processes behind the observed pattern of habitat occupancy. A metapopulation was originally described as a set of populations where local extinctions and recolonizations occur (LEVINS, 1969, 1970). In a habitat network inhabited by a metapopulation there are both occupied and empty habitat patches. Metapopulations are characterized by "turn–overs", which are the changes in the habitat occupancy over time, resulting from colonizations and extinctions taking place in different patches. The most straightforward way to recognise that a set of populations conform to a metapopulation is to document turn–overs, which have been done for several species (e.g. HANSKI, 1994; HARRISON et al., 1988; KINDVALL & AHLÉN, 1992; MOILANEN et al., 1998). However, for many species, it is impossible to achieve reliable evidence of whether metapopulation dynamics are of importance with this method and therefore other approaches are used.

Ranius

Snapshot studies on the habitat occupancy yield a pattern that is influenced by the extinction–recolonization processes, and thus correlate with the metapopulation dynamics. In such studies, the colonization ability is reflected in the relation of habitat occupancy to between– patch isolation, and the extinction risk is reflected in the relation to patch size (LOMOLINO et al., 1989). Surveys of this kind can be used as a first step to assess whether the habitat occupancy is consistent with a metapopulation model, but to ascertain which population processes the observed pattern is resulting from, further studies on population dynamics and dispersal are required. Such studies should include assessments of the population size, population variability and its synchrony, and dispersal rates (HANSKI et al., 1995). In a metapopulation the habitat is divided into separate patches each possibly sustaining a local population that is so small it is vulnerable to extinction. There is some dispersal between patches, which, however, is so limited that the immigration has an insignificant influence on the dynamics of existing local populations. Recolonizations should be possible, but are so rare that a local population may become extinct without immediate recolonization taking place (HANSKI & GILPIN, 1997). The influence of the spatial distribution of the habitat among saproxylic invertebrate species has mainly been studied in a beetle living in polypores, Bolitophagus reticulatus (N ILSSON , 1997b; MIDTGAARD, 1996). The studies on B. reticulatus have been carried out on several spatial scales, from fruiting bodies of polypores to forest stands, but an approach with each tree viewed as a habitat patch seems to have been the most useful (R UKKE & M IDTGAARD, 1998; NILSSON, 1997b). In this paper the influence of spatial distribution of the habitat was studied in eleven beetle species and two pseudoscorpion species. The population ecology and dispersal of one beetle, Osmoderma eremita (RANIUS, 2001; RANIUS & HEDIN, 2001) was also examined. Computer modelling was used to test whether the results from these studies were consistent with the pattern obtained from a snapshot presence/ absence inventory (RANIUS & HEDIN, in press). For invertebrates associated with tree hollows, metapopulation dynamics might be important on at least two different scales. First, each hollow tree could be viewed as a habitat patch, potentially sustaining a local population. As such, the local populations in an assemblage of trees may be interconnected to a metapopulation. Second, hollow trees are usually aggregated in assemblages, each with a potential population which is distributed between one or several trees. These populations may be more or less connected by dispersal and together form a metapopulation at a larger scale.

History The patterns of occupancy are not only a response of the current situation, but might also be related to historical events. These include changes in the climate and the distribution of the habitat, which might generate relict distributions of species that have limited abilities to cope with the current conditions. This is particularly important for species which have a restricted dispersal and are associated with a habitat that has recently changed its distribution. It has therefore been suggested that saproxylic species with a restricted colonization ability should be confined to sites with continuous occurrence of suitable trees over time, as colonization of newly created habitat patches is slow (NILSSON & BARANOWSKI, 1997). In consistence with this, there are studies which indicate that species richness of saproxylic insects is positively correlated with historical continuity (NILSSON & BARANOWSKI, 1997; ALEXANDER, 1998; JONSELL & NORDLANDER, 2002). However, because none of these studies have included any quantification of habitat amount and quality at present, it is impossible to draw any conclusions about the casual relationship between species richness and historical factors per se from these studies (see also NORDÉN & APPELQVIST, 2001). Regarding species inhabiting large, living trees (as in NILSSON & BARANOWSKI, 1997; ALEXANDER, 1998) there is probably often positive correlation between historical continuity and present habitat quality (because stands with unbroken continuity should, on average, contain a larger number of trees which are older, and therefore larger and with larger amounts of wood mould). Moreover, of these three studies, ALEXANDER (1998) alone uses historical data to identify sites with continuity. To use other, indirect evidence for historical continuity increases the interference between continuity and other characteristics of the stand that may affect the fauna. It is reasonable that historical continuity is important for the saproxylic fauna, at least at some geographical scale, but this is obviously difficult to test empirically. The effect of historical events on the fauna were not studied in our studies. Our study areas seem to have a similar history, and over wide areas there was a large, relatively contiguous occurrence of old oaks in the eighteenth century (ANONYMOUS, 1749). History therefore probably influences fauna in a similar way within all our study areas, although there may have been large differences between sites.

Study species In the study of the habitat requirements of species, the aim was to examine as many saproxylic beetles and pseudoscorpions living in tree hollows as possible. In a metapopulation

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study a certain species must be selected. As rare and common species differ in their ecology, a threatened species should be studied if the results are to be useful in conservation work (JONSSON et al., 2001). The population ecology of O. eremita was chosen for many reasons. It is endangered throughout its range (LUCE, 1996), but occurs comparatively frequently in our study areas in Östergötland (e.g. RANIUS, 2002a). It therefore seemed that O. eremita could be abundant in suitable localities but was sensitive to fragmentation. In addition, O. eremita has a high priority in the European Union Habitat Directive (LUCE, 1996). It consequently receives attention from conservationists and studies are required to increase the understanding of its occurrence and preservation. A recent study shows that O. eremita is useful as an indicator of other threatened saproxylic beetles, as to a large extent they occur in the same trees and sites (RANIUS, 2002b). There are also practical advantages with studying O. eremita: it is comparativly easy to infer its presence/absence, both with pitfall traps and by searching for fragments of dead adults. By mark–release–recapture it is possible to obtain a sample size large enough for estimating population sizes and dispersal rates.

Methods Survey methods Ideally, surveys of saproxylic beetles reveal the occurrence of larvae developing within the tree. To observe the larvae is normally impossible without destroying the habitat, so other measures of habitat occupancy must be used. In the present studies, three main methods were applied to assess the saproxylic fauna (fig. 1): 1. Trapping by window traps set in hollow trees near the entrance hole; 2. Trapping by pitfall traps set in tree hollows with wood mould; 3. Searching for living and dead individuals in wood mould samples. These three methods are complementary, as each of them is effecient to catch certain types of species (RANIUS & JANSSON, 2002). Window traps collect flying and, regarding pseudoscorpions, also phoretic individuals. This method collected the highest number of species. Nevertheless, several species restricted to tree hollows are rarely caught with this method (RANIUS & JANSSON, 2002). Pitfall traps collect individuals walking on the surface of the wood mould, these mainly being species that develop in the tree hollows. Some species could be sampled by searching for them in the wood mould. This is the best method for surveying pseudoscorpions, and also for some beetle species from which fragments of dead adults are frequently found in the wood mould. This is the fastest and cheapest method, and therefore

Fig. 1. Two kinds of traps used to collect beetles in tree hollows. Pitfall traps were plastic cups placed in the tree hollows with the opening level with the wood mould surface. Window traps consisted of a 30 x 40 cm2 wide transparent plastic plate with a tray underneath. Fig. 1. Dos tipos de trampas usadas para recolectar escarabajos en los huecos de los árboles. Las trampas eran recipientes de plástico situados en los agujeros de los árboles con el lado abierto modelado en madera y orientado hacia la superficie. Las trampas ventana consistían en unas placas de 30 x 40 cm2 de plástico transparente con una bandeja debajo.

suitable if presence/absence data from a larger number of trees are required.

Study areas The surveys of beetles and pseudoscorpions were all out in Bjärka–Säby and its surroundings, in Kättilstad, and in Sankt Anna, all situated in the province of Östergötland, southeastern Sweden (fig. 2). Bjärka–Säby and its surroundings is one of the few remaining landscapes in Northern Europe with a high density of old oaks (RANIUS et al., 2001). In this area, there are two cores with particularly high densities of old oaks, Sturefors and Bjärka–Säby, and a third stand, Brokind, which also has a much higher density of oaks than the surrounding landscape. Therefore, investigations were carried out in these stands in order to

Ranius

1 2

Northern Europe

Fig. 2. Study areas in the province of Östergötland, Sweden: 1. Bjärka–Säby; 2. Kättilstad; 3. Sankt Anna. Fig. 2. Áreas de estudio en la provincia de Östergötland, Suecia: 1. Bjärka–Säby; 2. Kättilstad; 3. Sankt Anna.

examine the situation for the fauna in large stands with high densities of hollow oaks. Kättilstad is an ideal area for examining the effect of habitat fragmentation, because the physical characteristics of the oaks and the climate is similar to Bjärka–Säby, but the assemblages of hollow oaks are much smaller (RANIUS, 2000). Samplings were also carried out in Sankt Anna (RANIUS & WILANDER, 2000; RANIUS, 2002), which is situated on the coast, and therefore has a climate somewhat different from the other areas. There is a wide variation of hollow oaks within Sankt Anna, as there is one large island containing many old oaks with large girths, and several small islands further off the shore, with rather thin, slowly growing, old oaks.

mould samples from the hollow oaks (RANIUS & WILANDER, 2000). Data on recorded species can obviously not be regarded as an unbiased measure of species richness, as it is affected by the sampling method (RANIUS & JANSSON, 2002). However, as our methods are always standard– ized, our results are always comparable between sites. To our knowledge only one other comparable study has been published, and this was on saproxylic beetles in trunk hollows of beech trees (NILSSON & BARANOWSKI, 1997). The number of species per tree was lower in their study, probably at least partly because a less efficient sampling method was used.

Habitat quality Results and discussion Species composition The species lists in RANIUS & JANSSON (2000) and RANIUS & WILANDER (2000) are two of the first published with measures on occupancy/tree for saproxylic beetles and pseudoscorpions. With the use of pitfall and window traps 120 saproxylic beetle species which normally inhabit old oaks were found and identified (RANIUS & JANSSON, 2000). Among these species, 40% were on the Swedish red list (EHNSTRÖM et al., 1993). Seven pseudoscorpion species were found in wood

The species richness of saproxylic beetle species was higher in plots that were originally open and were still grazed (RANIUS & JANSSON, 2000). The trees in these plots were preferred for two reasons: they are more sun–exposed and have a larger trunk diameter (figs. 3, 4). Grazed, and therefore more open stands, contained more saproxylic beetle species than those affected by forest regrowth, probably because increased sun exposure makes the microclimate warmer (RANIUS & JANSSON, 2000). In grazed land, the habitat is more open not just because of grazing itself, but also because shrubs and young trees are cut to increase grass growth. The preference for sun-

Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

Saproxylic beetle species

< 25%

25–75% Surrounding canopy cover

>75%

Fig. 3. Number of saproxylic beetles per tree, with the oaks divided into categories depending on surrounding canopy cover: n ( < 25%, free–standing) = 21; n (25–75%, half–open) = 30; n (> 75%, shaded) = 39. (Data from RANIUS & JANSSON, 2000.) Fig. 3. Número de escarabajos saprófitos por árbol, con los robles agrupados por categorías según la cubierta arbórea de los alrededores: n (< 25%, campo abierto, con árboles aislados) = 21; n (25– 75%, árboles medio aislados) = 30; n (75%, sombreado) = 39. (Datos de RANIUS & JANSSON, 2000.)

Saproxylic beetle species

< 80

80–100

100–120 120–140 Tree diameter (cm)

> 140

Fig. 4. Number of saproxylic beetles per tree, with the oaks divided into categories of different trunk diameter: n (< 80 cm) = 22; n (80–100 cm) = 12; n (100–120 cm) = 25; n (120–140 cm) = 13; n (> 140 cm) = 18. (Data from RANIUS & JANSSON, 2000.) Fig. 4. Número de escarabajos saprófitos por árbol, con los robles agrupados por categorías según el diámetro del tronco: n (< 80 cm) = 22; n (80–100 cm) = 12; n (100–120 cm) = 25; n (120–140) = 13; n (> 140 cm) = 18. (Datos de RANIUS & JANSSON, 2000.)

exposed oaks has been considered by several Swedish entomologists (PALM, 1959; GÄRDENFORS & BARANOWSKI, 1992; JONSELL et al., 1998), but Palm alone recorded the preferences for single species. The number of species preferring sun exposure and shade according to PALM (1959), is consistent with the present study, but his conclusions regarding single species disagree in part with our own (RANIUS & JANSSON, 2000). This difference can not be discussed further as quantitative data were not included in his report. VERA (2000) has suggested that oaks are adapted to a landscape kept open by grazing of large herbivores (see also SVENNING, 2002). If this is true, it is reasonable that saproxylic beetles associated with oaks would also be evolutionaty adapted to such conditions (GÄRDENFORS & BARANOWSKI, 1992). However, it is difficult to test this hypothesis. First, many beetle species which we in Sweden regard as typical for old oaks may occur in any tree species if the microhabitat, for instance the quantity and quality of wood mould, is suitable. For instance, oak is by far the most important tree species for O. eremita in Sweden, while the beetle occurs in a large number of tree species in continental Europe (LUCE, 1996), perhaps mostly in beech (DAJOZ, 1980). Therefore, it is difficult to determine whether a species has adapted through evolution to oak or any other tree species only based on its preferences observed in Sweden today (cf. G ÄRDENFORS & BARANOWSKI , 1992). Secondly, for most beetles in our study, Sweden constitutes the coldest region within their distribution area. Therefore, their preference for a warm microclimate may be a way to compensate for a colder climate in Sweden. Perhaps many of these beetle species are able to live in denser forests further south. This has been found for butterflies (THOMAS, 1993), but it is still an untested hypothesis for saproxylic beetles. Many beetle species prefer larger trunks which may be because trees with a larger girth have more stable microclimate (RANIUS & JANSSON, 2000; fig. 4). The microclimate might affect the beetles directly (e.g. KELNER–PILLAULT, 1974), but it might also give rise to an indirect effect, as the microclimate influences which fungi species dominate and thus which kind of wood rot develops, and that affects the saproxylic fauna (ARAYA, 1993). Alternatively, it is the successional stage of the trunk that influences its suitability; because there are more species in larger trunks, it seems that most beetle species prefer trees of intermediate or late stages. During the decay of a living hollow trunk, the amount of wood mould is at first small but increases over time. The first hollows are usually formed when branches at a height of a few metres fall from the tree. The size of the entrance hole increases gradually, and later an entrance is often formed at ground level. For two pseudoscorpion species, a difference was found regarding preferences for these characteristics (RANIUS & WILANDER, 2000). Larca lata was exclusively

Ranius

found in large trunks with large amounts of wood mould, whereas Allochermes wideri did not rely on these characteristics. Furthermore, the species tended to differ in their preferences concerning the height and size of the entrance. Hence, L. lata occurs predominantly in hollow oaks that are of a later successional stage than those that contained A. wideri. The community of saproxylic invertebrates therefore seems to change during the successional decay of the living oak trunk. However, to be able to study this in more detail, further information on how and when oak trunks change during the succession is required. Therefore, it would be desirable if future research on invertebrates in old oaks included more studies also on the oaks themselves. Our studies on habitat requirements provide some insight into how the fauna is influenced by canopy cover and the size and successional stage of the trunk. Furthermore, occupancy per tree of the study species was affected by characteristics that are related to the microclimate and the successional stage of the trunks, such as the amount of wood mould, and orientation and situation of the entrance hole (RANIUS & WILANDER, 2000; RANIUS 2002). However, these data are not sufficient to reliably predict whether individual trees contain particular species. The major reason for this is probably that the species are dependent on the nutrient supply and particular micro– climate conditions, which are only partly reflected in the physical characteristics of the trees we have measured. Some laboratory studies on O. eremita have been conducted on the sensitivity to drought and freezing (DAJOZ, 1980; VERNON et al., 1996; 1997). However, it is difficult to link information achieved from this kind of studies with results from field studies. The main problem is that as it is impossible to study the particular place where the larvae live without disturbing the habitat, the nutrient supply and microclimate have never been examined in detail in the field. Habitat occupancy in relation to the spatial structure of the habitat In the beetles Elater ferrugineus, Tenebrio opacus and O. eremita and the pseudoscorpion L. lata, the occupancy per tree was positively correlated with the number of trees in the stand (fig. 5), whereas no such correlation was found for nine other species (RANIUS & WILANDER, 2000; RANIUS, 2002). This is one of the first studies that correlates the occupancy pattern of individual saproxylic invertebrate species with the spatial distribution of the habitat (but see also RUKKE & MIDTGAARD, 1998; KEHLER & BENDRUP–NIELSEN, 1999; KOMONEN et al. 2000). The positive correlation is consistent with what metapopulation ecologists refer to as Levin’s rule (HANSKI & GILPIN, 1997). This means that the population in a stand would conform to a metapopulation and the level of

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B Presence/tree(%)

Presence/tree(%)

A 100 80 60 40 20 0

100

1–3

4–6 7–10 Stand size

11–61

80 60 40 20 0

1–3

11–61

100 80 60 40 20 0

Presence/tree(%)

4–6 7–10 Stand size

100 80 60 40 20 0

1–3

4–6 7–10 Stand size

11–61

1–3

4–6 7–10 Stand size

Fig. 5. Frequency of occurrence/tree of the beetles: Osmoderma eremita (A); Elater ferrugineus (B); Tenebrio opacus (C); and the pseudoscorpion Larca lata (D) in relation to stand size (beetle data from RANIUS, 2002). Only beetle species with significant correlation to stand size are presented here. Data on Larca lata is from the same inventory as the beetle data (RANIUS, 2002) and has not been published previously. Stand size is defined as the number of hollow oaks within a cluster with a distance of < 250 m from one hollow oak to another. Fig. 5. Frecuencia de ocurrencia por árbol de los escarabajos: Osmoderma eremita (A); Elater ferrugineus (B); Tenebrio opacus (C); y del pseudoescorpión Larca lata (D) en relación con el tamaño de la zona (datos de escarabajos de RANIUS, 2002). Sólo se presentan especies de escarabajos con una correlación significativa con el tamaño de la zona. Los datos sobre Larca lata se han extraído del mismo inventario que los de los escarabajos (RANIUS, 2000) y no se han publicado anteriormente. Se define el tamaño de la zona como el número de robles con huecos dentro de un grupo con una distancia < 250 m de un roble a otro.

dispersal within the stand influences the occupancy per tree. A study on the dispersal of O. eremita gives support to this view as the dispersal rate was found to be low (RANIUS & HEDIN, 2001), while the dispersal of the other species has not been studied. LEVIN’s (1970) model predicts that the fraction of occupied habitat patches increases with patch density and that there is a threshold patch density required for long–term persistence of the metapopulation. The number of empty but suitable patches would be constant for all persistant metapopulations and equal with the number of patches which are required for metapopulation survival. In studies on O. eremita (e.g. RANIUS & NILSSON, 1997), the habitat quality, especially the amount of wood mould, differed between trees. It could not be determined therefore whether individual trees were empty because they were less suitable or, as LEVIN’s (1970) model presupposes, due to stochastic extinctions in suitable patches.

Furthermore, trees from which the species had become extinct in recent years might be recorded as occupied by the beetle species, as fragments were used to infer presence/absence, and these may remain for some time after extinction. The quantitative pattern, however, with increasing habitat occupancy in larger stands, is consistent with Levin’s model. For O. eremita, but not for the other species, the occupancy was also analysed at a larger spatial scale (RANIUS, 2000). The occupancy per stand was then found to be strongly associated with stand size and mean trunk diameter, but not with the density of neighbouring stands. This implies that the size of each stand, which affects extinction risks, is more important for occupancy than the potential for inter–stand dispersal. On this scale, the population seems to conform to a non–equilibrium, declining metapopulation (H ARRISON & T AYLOR , 1997), subject to a higher rate of local extinctions than

colonizations (RANIUS & HEDIN, 2002). Thus, the occupancy of O. eremita correlates to the amount of habitat in the immediate surroundings (within 250 m) but not on a larger scale (within 2,500 m). Studies on saproxylic beetles and flies in boreal forests have encountered the opposite pattern, with a stronger correlation with the density of habitat at scales of several km2 in comparison to smaller scales (ØKLAND et al., 1996; ØKLAND, 1996). In the present study area, O. eremita still occurs in almost all larger stands, but the occupancy pattern did not reveal any connectivity between these (RANIUS, 2000). This could be because the density of hollow oaks was historically much higher in this area than it is today. Over the last two centuries, old–growth oaks have severely declined in Sweden (ELIASSON & NILSSON, 1999). Currently, approximately 90% of the hollow oaks in Kättilstad are situated on land previously owned by the nobility (author’s observation), which is approximately 60% of the land (THAM, 1855). In an inventory on land owned by other farmers and the church in 1749, several thousand oaks in Kättilstad were classified as "old and unusable" (ANONYMOUS, 1749), but very few old oaks can now be found there. Thus, most hollow tree stands were probably colonized by O. eremita long ago and, lately, the beetle has been confined to small stands without connectivity. Four species were systematically absent from single trees and very small stands, probably because of extinctions from these stands (RANIUS & WILANDER, 2000; RANIUS, 2002). This is consistent with the underlying reasoning of the minimum viable metapopulation size (MVM) concept (HANSKI et al., 1996). MVM is an estimate of the minimum number of interacting local populations necessary for long–term survival of a metapopulation. Computer simulations on O. eremita show that its metapopulation dynamics are slow, in the sense that it may take centuries from the fragmentation of its habitat until their reduced metapopulations finally become extinct (RANIUS & HEDIN, 2002). The present occupancy pattern could therefore not be directly used when estimating the MVM of these species; in the smaller stands which still harbour a population today, there is a high risk for local extinctions during the next 100 years (RANIUS & HEDIN, 2002).

Population ecology of Osmoderma eremita A mark–release–recapture study of O. eremita in Bjärka–Säby revealed that the population size was on average 11 adults per tree, per year, but this differed widely (0–85) between trees (RANIUS, 2001). If it is assumed that the abundance is equal in trees not studied and in trees studied, then the number of adult O. eremita in 112 hollow oaks with wood mould at Bjärka– Säby would be approximately 1,300 adults per

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year. Thus, as the life cycle of the species normally is three years (TAUZIN, 1994), there will be three cohorts present, and the total of individuals which once will emerge as adults would be estimated as 3,900. Over five years, the population size in each tree varied moderately between years (mean C.V. = 0.51), but more widely than from sampling errors alone (p = 0.008, Monte Carlo simulation) (RANIUS, 2001). The population size variability in all trees combined, however, was not larger than expected from sampling errors alone in a constant population (C.V. = 0.15, p = 0.335, Monte Carlo simulation). The constancy in size of the total O. eremita population differs considerably from many other insect populations, which display abundance fluctuations of 10–1,000 times between generations (e.g. gyrinids: NÜRNBERGER, 1996; aphids: D IXON, 1990; spruce budworm: ROYAMA, 1984; lygaeids: SOLBRECK, 1991). There are also insects with moderate variability (hoverflies: OWEN & GILBERT, 1989; dragonflies: C ROWLEY & J OHNSON, 1992; some butterflies: POLLARD & YATES, 1993; carabid beetles: LUFF, 1982), which vary at the same magnitude as for O. eremita per tree, but more than for O. eremita for all trees combined. Populations living in more stable habitats are less variable (WOLDA et al., 1992), which could explain the narrow fluctuations of the O. eremita populations. The nutrient supply might be constant for O. eremita as wood is continuously decomposing inside a trunk hollow. The microclimate inside a trunk is stable and not very sensitive to weather fluctuations. Many insect populations are affected by weather (e.g. KINGSOLVER, 1989; POLLARD & YATES, 1993; SOLBRECK, 1991; WHITTAKER & TRIBE, 1998) or parasitoid abundance (MIKKOLA, 1976) over large areas. On the contrary, the population size of O. eremita fluctuated yearly in each tree rather independently of each other, even though the weather conditions varied between years, similarly for all trees studied. The mark–release–recapture data was also used to study the dispersal rate and range of O. eremita. Among those 377 individuals which were captured at least twice, 2.4% moved from one tree to another (RANIUS & HEDIN, 2001). This is a low dispersal rate in comparison to other species, for instance, in a study on Bolitophagus reticulatus the corresponding figure was 23–43% (NILSSON, 1997b). However, these figures are underestimates of the dispersal rate, because many individuals disperse to trees without traps or they disperse before the first or after the last time they were captured. A computer simulation program therefore used in this study suggested that 15% of the O. eremita individuals moved among trees, while the remaining 85% stayed in the same tree throughout their entire life–time (RANIUS & HEDIN, 2001). This suggests that each hollow tree sustains a local population with limited connection with the populations in surrounding trees. The observed

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movements took place between trees situated 30–190 m from each other (RANIUS & HEDIN, 2001). The spatial distribution of the traps made it possible to observe dispersals in a range of 1 km or more in one of the study areas, and a few hundred metres in the other. This means that dispersals between stands are rare events, even though this kind of study can not reveal the maximum dispersal range. Theoretical studies suggest that the evolution of dispersal propensity should be linked with the heterogeneity of the habitat in space and time (e.g. GADGIL, 1971; COHEN & LEVIN, 1991; TRAVIS & DYTHAM, 1999). A large variability in carrying capacity over time in each habitat patch increases the possible benefit of dispersal and would therefore select for a higher degree of mobility. On the contrary, a large variability in carrying capacity in space will select for more resident individuals, because then dispersal would, on the average, cause the individuals to reach an environment worse than the one it was born in (GADGIL, 1971; TRAVIS & DYTHAM, 1999). However, if the individuals are able to select favourable targets for their movements, some dispersal is selected for even in a temporally constant and spatially varying habitat (MCPEEK & HOLT, 1992). O. eremita is a specialized species, strictly associated with tree hollows. Its population fluctuations are rather narrow in each tree, whereas the variability in population size between trees is much greater (RANIUS, 2001). There is circumstancial evidence suggesting that a tree could be suitable for O. eremita for several decades (MARTIN, 1993) and, thus, the species might persist for tens of generations in the same tree. In addition, O. eremita has probably evolved in nemoral forests dominated by deciduous trees, which are comparatively stable with a small– scaled disturbance regime (FALINSKI, 1986). Thus, O. eremita is specialized to a habitat with a distinct small–scaled patchiness (which increases the cost of dispersal) whereas the variability in carrying capacity is much lower over time (which decreases the possible benefit of dispersal). The low dispersal rate observed is therefore consistent with expectations from the theoretical predictions. The snapshot study of presence/absence (RANIUS, 2000) and the ecological studies with capture–recapture (RANIUS, 2001; RANIUS & HEDIN, 2001) represent two independent sources of information. By constructing and using a simulation model in RAMAS, tests were performed to determine the consistency of these results (RANIUS & HEDIN, 2002). When the model was parameterised with data from our capture– recapture studies and the stands were assumed to have been isolated over the past 150 year, the presence/absence pattern obtained was consistent with the pattern observed in the field inventory. The model showed that populations inhabiting stands with less than ten oaks face a considerable extinction risk.

Evidence for metapopulation dynamics in Osmoderma eremita H ANSKI et al. (1995) have established four conditions which, if demonstrated for a population, could reveal that the persistence of the population is due to metapopulation dynamics as opposed to local dynamics. The satisfaction of these conditions was investigated for O. eremita with the view that each tree possibly sustains a local population and that the populations in stands together form a metapopulation. Population structure The dispersal between patches should not be so large that it has a great impact on the population dynamics within each patch. Thus, the population should mainly consist of individuals spending their entire lives in their natal patch. A study on the dispersal rate with use of mark–release–recapture reveals that most O. eremita individuals (85%) remain in the same tree throughout their entire life–time (RANIUS & HEDIN, 2001). This implies that the populations of each tree have a limited connection with each other. The dispersal rate of O. eremita seems to be in the same range as for sedentary butterflies, whose populations conform to a metapopulation structure (THOMAS & HANSKI, 1997; THOMAS, 2000). The limited dispersal makes it possible for a suitable tree to remain empty some time after extinction, although there are neighbouring trees with the beetle present. Risk of extinction of the largest local population If one local population has a much lower extinction risk than all the others, metapopulation dynamics determine the long–term survival to a lower extent, while the demography of one local population becomes more important. Such a system is referred to as a mainland–island metapopulation (HARRISON & TAYLOR, 1997). Metapopulation studies do not usually provide any data on extinction risks for each local population. The conclusions are usually drawn from assessments of the local population size. To conform to a metapopulation model, every local population should be so small that they experience a significant risk of stochastic extinction. The maximum population size of O. eremita in a tree is about 100 adults per year (RANIUS, 2001), and the fluctuations in the population size per tree over time generate an extinction risk in individual trees. The great differences in population size between trees (RANIUS, 2001) imply that the population structure does not perfectly conform to a classical metapopulation model, as the extinction risk would differ considerably between trees. This structure, with large differences in population size between habitat patches, is something that O. eremita has in common with many other metapopulations

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(e.g. HANSKI, 1994; HARRISON et al., 1988; KINDVALL & AHLÉN, 1992; MOILANEN et al., 1998). Recolonization If the dispersal rate between patches is absent or extremely low, the extinction rate might exceed the colonization rate. The metapopulation would then be of a non–equilibrium type, which implies that there is no equilibrium between colonizations and extinctions (HARRISON & TAYLOR, 1997). In O. eremita, several movements have been observed in a range of 30–190 m (RANIUS, 2001). This indicates that O. eremita is capable of colonizing trees within stands and metapopulation dynamics is thus possible at this scale. Asynchrony If fluctuations are experienced by all local populations synchronously, the extinction of the metapopulation would take place concurrently with the extinction of the most viable local population. There must be some asynchrony between the local populations, for metapopulation dynamics to be important for long–term persistence. A study of O. eremita over five years showed that the populations in each tree fluctuate independently of one another (RANIUS, 2001). The strongest evidence for this is that the fluctuations overall were more narrow than the mean fluctuations at the tree level. In a metapopulation consisting of local populations fluctuating independently of each other, the metapopulation variability decreases with spatial scale because local fluctuations tend to cancel each other out when added together (MURDOCH et al., 1985). Another effect, giving the same result, is that sampling error becomes larger when sample size is smaller (LINK & NICHOLS, 1994; MÖNKKÖNEN & ASPI, 1997) which might help to explain smaller fluctuations overall in many cases. In the present study, Monte Carlo simulations also showed that a larger C.V. should be expected at the tree level than for the population combined due to sampling errors. However, this difference was not as large as that in the field data.

Implications for conservation It is known that old, hollow oaks are the habitat for a large number of invertebrate species and there is a general opinion that many of these species are endangered (e.g. E HNSTRÖM & WALDÉN, 1986; MARTIN, 1989; SPEIGHT, 1989). A tree is usually 150 years or more when the trunk hollows begin to develop (SPEIGHT, 1989), and therefore it is very difficult to restore this habitat once it has been destroyed. Thus, to preserve its fauna, conscious and long–term management is required. Knowledge of the habitat requirements is needed to identify the

areas which are most valuable and to decide the most appropriate management. Long–term planning must also be built on an awareness of the size and connectivity of the stands required for metapopulation persistence. Which stands are the most valuable? As there seem to be more localities with old trees in Sweden than in most other European countries (HULTENGREN & NITARE, 1999), the largest Swedish areas might be essential for long–term persistence even globally, in particular for species sensitive to habitat fragmentation. Because O. eremita, T. opacus, E. ferrugineus and L. lata are sensitive to habitat fragmentation, these species might be useful as indicators for areas that are less affected by present or historical habitat fragmentation and thus have a particularly high conservation value. The relation between the occurrence of O. eremita and other red–listed saproxylic beetles was also studied and it was observed that trees and stands with O. eremita present are more species–rich than similar localities with O. eremita absent (R ANIUS , 2002). Moreover, survey of fragments of these species in the wood mould is both simple and cheap, another important characteristic when determining species useful as indicators (RANIUS & JANSSON, 2002). The study in Kättilstad revealed that O. eremita was present in all larger assemblages of trees. From this, it could be questioned whether it is necessary to use beetles as indicators at all, as instead the number of hollow trees could be counted and used to evaluate the quality of the stands. However, inventories in other regions of Sweden show that the species richness of saproxylic beetles could be quite low even in comparatively large stands and O. eremita is in many cases absent (N. Jansson, pers. com.). This might be because species richness is not only affected by the quality and size of the stands at present, but also the historical stand size, which might differ widely between stands (NILSSON & BARANOWSKI, 1997). Management of pasture woodlands Most areas with hollow oaks in Sweden have been affected by management for a long time, first as wooded meadows (mainly used for haymaking) and then as pasture woodlands (mainly used for grazing) (ELIASSON & NILSSON, 1999). Plantations and natural regeneration of formerly open pasture woodlands cause existing old trees to die prematurely because of shading and competition for soil moisture and nutrients (KEY & BALL, 1993; ALEXANDER et al., 1996). This study shows that many saproxylic beetle species are harmed by forest regrowth. Thus, to preserve the rarer saproxylic fauna it is important to continue the management of areas with old oaks. Even where management has been abandoned in the

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last few decades most saproxylic species are still present, albeit many of them in lower abundance. Such sites should be restored, to delay the deaths of the trees and decrease the risk of extinction of endangered species. Restoration of regrown sites should include cutting of shrubs and young trees and resumption of grazing. The cutting should be done with care, as dramatic changes of the microclimate could lead to death of the oaks (ALEXANDER et al., 1996). Another problem is that Formica spp. often colonize hollow oaks if the surrounding canopy cover suddenly decreases. If grazing has been abandoned for several decades, young trees should be cut in the immediate surrounding of the old trees, but usually not in other parts of the site. On the other hand, in sites where grazing has ceased more recently, a complete restoration including cutting of most shrubs and young trees could be done in one step.

regions, many saproxylic species probably have relict distributions and will finally go extinct unless the density of old trees is increased. The present bottle–neck should therefore be reduced as much as possible by increasing the number of oaks to at least some tens of trees. It would also be desirable to connect smaller stands, so that they together form a denser network of hollow tree assemblages. However, in many landscapes that would require such extensive efforts that this may be unrealistic. If resources are available, density of hollow trees should also be increased in the largest sites, as this is probably necessary for the preservation of most endangered species. Even in those stands which are presently the largest in Sweden, the amount and connectivity of habitats with old oaks was greater 100– 300 years ago (e.g. Bjärka–Säby, JOHANSSON, 1997). Therefore, they might harbour extremely sensitive species presently at high risk of extinction.

Size and density of assemblages of hollow trees Acknowledgements Hollow trees are a habitat with a limited persistence. Therefore it is impossible to maintain exactly the same spatial distribution of hollow trees in the future as today. There is a slow, although continuous, shifting of the habitat which the saproxylic fauna tracks by going extinct where a tree is no longer suitable and colonizing where a suitable tree arises. In dense assemblages of hollow trees, the fauna is able to track the shifting habitat mosaic. However, if the trees are too scarce and isolated, some species fail to keep up with the habitat shift. Because extinctions may occur stochastically, and the recolonization rate may be limited (as for O. eremita ), populations may go extinct also in stands with a continuous occurrence of suitable trees, if the number of trees is low (RANIUS & HEDIN, in press). In all the areas of the present study (Bjärka– Säby, Kättilstad and Sankt Anna), there is a great supply of mature oaks which might become hollow within a few decades if the stands are properly managed. Where there are problems with age gaps, decay could be initiated prematurely, by injuring younger trees and inoculating saproxylic fungi (KEY & BALL, 1993; ALEXANDER et al., 1996). The spatial structure of the hollow trees could thus be governed for the next two centuries. The larger the stand, the greater the number of species able to persist therein and for a longer time. If the number of hollow oaks decreases and is lower for a period, the extinction rate rises sharply. Therefore, in conservation work the highest priority should be given to the maintenance of the quality and size of the largest localities in order to avoid bottle–necks in the population sizes. In many regions, hollow oaks occur in assemblages with only 5–10 trees, although the trees were much denser previously (for example in Kättilstad: RANIUS, 2000). In such

I would like to thank Mattias Jonsson for his useful comments on earlier versions of this mansucript.

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Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

Animal Biodiversity and Conservation Animal Biodiversity and Conservation (abans Miscel·lània Zoològica) és una revista inter disciplinària publicada, des de 1958, pel Museu de Zoologia de Barcelona. Inclou articles d'investigació empírica i teòrica en totes les àrees de la zoologia (sistemàtica, taxonomia, morfologia, biogeografia, ecologia, etologia, fisiologia i genètica) procedents de totes les regions del món amb especial énfa sis als estudis que d'una manera o altre tinguin relevància en la biología de la conservació. La revista no publica catàlegs, llistes d'espècies o cites puntuals. Els estudis realitzats amb espècies rares o protegides poden no ser acceptats tret que els autors disposin dels permisos corresponents. Cada volum anual consta de dos fascicles. Animal Biodiversity and Conservation es troba registrada en la majoria de les bases de dades més importants i està disponible gratuitament a inter net a http://www.museuzoologia.bcn.es/servis/servis3. htm, de manera que permet una difusió mundial dels seus articles. Tots els manuscrits són revisats per l'editor executiu, un editor i dos revisors independents, triats d'una llista internacional, a fi de garantir–ne la qualitat. El procés de revisió és ràpid i constructiu. La publicació dels treballs acceptats es fa normalment dintre dels 12 mesos posteriors a la recepció. Una vegada hagin estat acceptats passaran a ser propietat de la revista. Aquesta es reserva els drets d’autor, i cap part dels treballs no podrà ser reproduïda sense citar–ne la procedència.

Normes de publicació Els treballs s'enviaran preferentment de forma elec trònica (publicacionsmuseuciencies@mail.bcn.es). El format preferit és un document Rich Text Format (RTF) o DOC que inclogui les figures (TIF). Si s'opta per la versió impresa, s'han d'enviar quatre còpies del treball juntament amb una còpia en disquet a la Secretaria de Redacció. Cal incloure, juntament amb l'article, una carta on es faci constar que el treball està basat en investigacions originals no publicades anteriorment i que està sotmès a Ani mal Biodiversity and Conservation en exclusiva. A la carta també ha de constar, per a aquells treballs en que calgui manipular animals, que els autors disposen dels permisos necessaris i que compleixen la normativa de protecció animal vigent. També es poden suggerir possibles assessors. Quan l'article sigui acceptat, els autors hauran d'enviar a la Redacció una còpia impresa de la versió final acompanyada d'un disquet indicant el programa utilitzat (preferiblement en Word). Les proves d'impremta enviades a l'autor per a la correcció, seran retornades al Consell Editor en el termini de 10 dies. Aniran a càrrec dels autors les despeses degudes a modificacions substancials introduïdes per ells en el text original acceptat. ISSN: 1578–665X

El primer autor rebrà 50 separates del treball sense càrrec a més d'una separata electrònica en format PDF. Manuscrits Els treballs seran presentats en format DIN A–4 (30 línies de 70 espais cada una) a doble espai i amb totes les pàgines numerades. Els manuscrits han de ser complets, amb taules i figures. No s'han d'enviar les figures originals fins que l'article no hagi estat acceptat. El text es podrà redactar en anglès, castellà o català. Se suggereix als autors que enviïn els seus treballs en anglès. La revista els ofereix, sense cap càrrec, un servei de correcció per part d'una persona especialitzada en revistes científiques. En tots els casos, els textos hauran de ser redactats correctament i amb un llenguatge clar i concís. La redacció del text serà impersonal, i s'evitarà sempre la primera persona. Els caràcters cursius s’empraran per als noms cien tífics de gèneres i d’espècies i per als neologismes intraduïbles; les cites textuals, independentment de la llengua, seran consignades en lletra rodona i entre cometes i els noms d’autor que segueixin un tàxon aniran en rodona. Quan se citi una espècie per primera vegada en el text, es ressenyarà, sempre que sigui possible, el seu nom comú. Els topònims s’escriuran o bé en la forma original o bé en la llengua en què estigui escrit el treball, seguint sempre el mateix criteri. Els nombres de l’u al nou, sempre que estiguin en el text, s’escriuran amb lletres, excepte quan precedeixin una unitat de mesura. Els nombres més grans s'escriuran amb xifres excepte quan comencin una frase. Les dates s’indicaran de la forma següent: 28 VI 99; 28, 30 VI 99 (dies 28 i 30); 28–30 VI 99 (dies 28 a 30). S’evitaran sempre les notes a peu de pàgina. Format dels articles Títol. El títol serà concís, però suficientment indi cador del contingut. Els títols amb designacions de sèries numèriques (I, II, III,...) seran acceptats previ acord amb l'editor. Nom de l’autor o els autors. Abstract en anglès que no ultrapassi les 12 línies mecanografiades (860 espais) i que mostri l’essència del manuscrit (introducció, material, mètodes, resultats i discussió). S'evitaran les especulacions i les cites bibliogràfiques. Estarà encapçalat pel títol del treball en cursiva. Key words en anglès (sis com a màxim), que orientin sobre el contingut del treball en ordre d’importància. Resumen en castellà, traducció de l'Abstract. De la traducció se'n farà càrrec la revista per a aquells autors que no siguin castellanoparlants. Palabras clave en castellà. © 2002 Museu de Ciències Naturals

Adreça postal de l’autor o autors. (Títol, Nom, Abstract, Key words, Resumen, Palabras clave i Adreça postal, conformaran la primera pàgina.) Introducción. S'hi donarà una idea dels antecedents del tema tractat, així com dels objectius del treball. Material y métodos. Inclourà la informació pertinent de les espècies estudiades, aparells emprats, mètodes d’estudi i d’anàlisi de les dades i zona d’estudi. Resultados. En aquesta secció es presentaran úni cament les dades obtingudes que no hagin estat publicades prèviament. Discusión. Es discutiran els resultats i es compa raran amb treballs relacionats. Els suggeriments de recerques futures es podran incloure al final d’aquest apartat. Agradecimientos (optatiu). Referencias. Cada treball haurà d’anar acompanyat de les referències bibliogràfiques citades en el text. Les referències han de presentar–se segons els models següents (mètode Harvard): * Articles de revista: Conroy, M. J. & Noon, B. R., 1996. Mapping of species richness for conservation of biological diversity: conceptual and methodological issues. Ecological Applications, 6: 763–773. * Llibres o altres publicacions no periòdiques: Seber, G. A. F., 1982. The estimation of animal abundance. C. Griffin & Company, London. * Treballs de contribució en llibres: Macdonald, D. W. & Johnson, D. P., 2001. Dispersal in theory and practice: consequences for con servation biology. In: Dispersal: 358–372 (T. J. Clober, E. Danchin, A. A. Dhondt & J. D. Nichols, Eds.). Oxford University Press, Oxford. * Tesis doctorals: Merilä, J., 1996. Genetic and quantitative trait vari ation in natural bird populations. Tesis doctoral, Uppsala University. * Els treballs en premsa només han d’ésser citats si han estat acceptats per a la publicació: Ripoll, M. (in press). The relevance of population studies to conservation biology: a review. Anim. Biodivers. Conserv.

La relació de referències bibliogràfiques d’un tre ball serà establerta i s’ordenarà alfabèticament per autors i cronològicament per a un mateix autor, afegint les lletres a, b, c..., als treballs del mateix any. En el text, s’indicaran en la forma usual: “... segons Wemmer (1998) ... ”, “...ha estat definit per Robinson & Redford (1991)...”, “...les prospeccions realitzades (Begon et al., 1999)...” Quan en el text s’anomeni un autor de qui no es dóna referència bibliogràfica el nom anirà en rodona: “...un altre autor és Caughley...” Taules. Les taules es numeraran 1, 2, 3, etc. i han de ser sempre ressenyades en el text. Les taules grans seran més estretes i llargues que amples i curtes ja que s'han d'encaixar en l'amplada de la caixa de la revista. Figures. Tota classe d’il·lustracions (gràfics, figures o fotografies) entraran amb el nom de figura i es numeraran 1, 2, 3,... i han de ser sempre ressenya des en el text. Es podran incloure fotografies si són imprescindibles. La mida màxima de les figures és de 15,5 cm d'amplada per 24 cm d'alçada. S'evitaran les figures tridimensionals. Tant els mapes com els dibuixos han d'incloure l'escala. Els ombreigs preferibles són blanc, negre o trama. S'evitaran els punteigs ja que no es reprodueixen bé. Peus de figura i capçaleres de taula. Els peus de figura i les capçaleres de taula seran clars, concisos i bilingües en la llengua de l’article i en anglès. Els títols dels apartats generals de l’article (Intro ducción, Material y métodos, Resultados, Discu sión, Conclusiones, Agradecimientos y Referencias) no aniran numerats. No es poden utilitzar més de tres nivells de títols. Els autors procuraran que els seus treballs originals no passin de 20 pàgines (incloent–hi figures i taules). Si a l'article es descriuen nous tàxons, caldrà que els tipus estiguin dipositats en una institució pública. Es recomana als autors la consulta de fascicles recents de la revista per tenir en compte les seves normes.

III

Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

Animal Biodiversity and Conservation Animal Biodiversity and Conservation (antes Miscel·lània Zoològica) es una revista inter disciplinar, publicada desde 1958 por el Museo de Zoología de Barcelona. Incluye artículos de investigación empírica y teórica en todas las áreas de la zoología (sistemática, taxonomía, morfolo gía, biogeografía, ecología, etología, fisiología y genética) procedentes de todas las regiones del mundo, con especial énfasis en los estudios que de una manera u otra tengan relevancia en la biología de la conservación. La revista no publica catálogos, listas de especies sin más o citas puntuales. Los estudios realizados con especies raras o protegidas pueden no ser aceptados a no ser que los autores dispongan de los permisos correspondientes. Cada volumen anual consta de dos fascículos. Animal Biodiversity and Conservation está registrada en todas las bases de datos importan tes y además está disponible gratuitamente en internet en http://www.museuzoologia.bcn.es/servis/ servis3.htm, lo que permite una difusión mundial de sus artículos. Todos los manuscritos son revisados por el editor ejecutivo, un editor y dos revisores independientes, elegidos de una lista internacional, a fin de garan tizar su calidad. El proceso de revisión es rápido y constructivo, y se realiza vía correo electrónico siempre que es posible. La publicación de los trabajos aceptados se realiza con la mayor rapidez posible, normalmente dentro de los 12 meses siguientes a la recepción del trabajo. Una vez aceptado, el trabajo pasará a ser pro piedad de la revista. Ésta se reserva los derechos de autor, y ninguna parte del trabajo podrá ser reproducida sin citar su procedencia.

Normas de publicación Los trabajos se enviarán preferentemente de forma electrónica (publicacionsmuseuciencies@mail.bcn. es). El formato preferido es un documento Rich Text Format (RTF) o DOC, que incluya las figuras (TIF). Si se opta por la versión impresa, deberán remitirse cuatro copias juntamente con una copia en disquete a la Secretaría de Redacción. Debe incluirse, con el artículo, una carta donde conste que el trabajo versa sobre investigaciones originales no publicadas anteriormente y que se somete en exclusiva a Animal Biodiversity and Conservation. En dicha carta también debe constar, para trabajos donde sea necesaria la manipulación de animales, que los autores disponen de los permisos necesarios y que han cumplido la normativa de protección animal vigente. Los autores pueden enviar también sugerencias para asesores. Cuando el trabajo sea aceptado los autores deberán enviar a la Redacción una copia impresa de la versión final junto con un disquete del ma nuscrito preparado con un procesador de textos e ISSN: 1578–665X

indicando el programa utilizado (preferiblemente Word). Las pruebas de imprenta enviadas a los autores deberán remitirse corregidas al Consejo Editor en el plazo máximo de 10 días. Los gastos debidos a modificaciones sustanciales en las prue bas de imprenta, introducidas por los autores, irán a cargo de los mismos. El primer autor recibirá 50 separatas del tra bajo sin cargo alguno y una copia electrónica en formato PDF. Manuscritos Los trabajos se presentarán en formato DIN A–4 (30 líneas de 70 espacios cada una) a doble espa cio y con las páginas numeradas. Los manuscritos deben estar completos, con tablas y figuras. No enviar las figuras originales hasta que el artículo haya sido aceptado. El texto podrá redactarse en inglés, castellano o catalán. Se sugiere a los autores que envíen sus trabajos en inglés. La revista ofrece, sin cargo ninguno, un servicio de corrección por parte de una persona especializada en revistas científicas. En cualquier caso debe presentarse siempre de forma correcta y con un lenguaje claro y conciso. La redacción del texto deberá ser impersonal, evitándose siempre la primera persona. Los caracteres en cursiva se utilizarán para los nombres científicos de géneros y especies y para los neologismos que no tengan traducción; las citas textuales, independientemente de la lengua en que estén, irán en letra redonda y entre comi llas; el nombre del autor que sigue a un taxón se escribirá también en redonda. Al citar por primera vez una especie en el tra bajo, deberá especificarse siempre que sea posible su nombre común. Los topónimos se escribirán bien en su forma original o bien en la lengua en que esté redactado el trabajo, siguiendo el mismo criterio a lo largo de todo el artículo. Los números del uno al nueve se escribirán con letras, a excepción de cuando precedan una unidad de medida. Los números mayores de nueve se escri birán con cifras excepto al empezar una frase. Las fechas se indicarán de la siguiente forma: 28 VI 99; 28, 30 VI 99 (días 28 y 30); 28–30 VI 99 (días 28 al 30). Se evitarán siempre las notas a pie de página. Formato de los artículos Título. El título será conciso pero suficientemente explicativo del contenido del trabajo. Los títulos con designaciones de series numéricas (I, II, III, etc.) serán aceptados excepcionalmente previo consentimiento del editor. Nombre del autor o autores. Abstract en inglés de 12 líneas mecanografiadas (860 espacios como máximo) y que exprese la esencia del manuscrito (introducción, material, métodos, resultados y discusión). Se evitarán las © 2002 Museu de Ciències Naturals

especulaciones y las citas bibliográficas. Irá enca beza do por el título del trabajo en cursiva. Key words en inglés (un máximo de seis) que especifiquen el contenido del trabajo por orden de importancia. Resumen en castellano, traducción del abstract. Su traducción puede ser solicitada a la revista en el caso de autores que no sean castellano hablantes. Palabras clave en castellano. Dirección postal del autor o autores. (Título, Nombre, Abstract, Key words, Resumen, Palabras clave y Dirección postal conformarán la primera página.) Introducción. En ella se dará una idea de los antecedentes del tema tratado, así como de los objetivos del trabajo. Material y métodos. Incluirá la información refe rente a las especies estudiadas, aparatos utilizados, metodología de estudio y análisis de los datos y zona de estudio. Resultados. En esta sección se presentarán úni camente los datos obtenidos que no hayan sido publicados previamente. Discusión. Se discutirán los resultados y se compara rán con otros trabajos relacionados. Las sugerencias sobre investigaciones futuras se podrán incluir al final de este apartado. Agradecimientos (optativo). Referencias. Cada trabajo irá acompañado de una bibliografía que incluirá únicamente las publica ciones citadas en el texto. Las referencias deben presentarse según los modelos siguientes (método Harvard): * Artículos de revista: Conroy, M. J. & Noon, B. R., 1996. Mapping of species richness for conservation of biological diversity: conceptual and methodological issues. Ecological Applications, 6: 763–773 * Libros y otras publicaciones no periódicas: Seber, G. A. F., 1982. The estimation of animal abundance. C. Griffin & Company, London. * Trabajos de contribución en libros: Macdonald, D. W. & Johnson, D. P., 2001. Dispersal in theory and practice: consequences for con servation biology. In: Dispersal: 358–372 (T. J. Clober, E. Danchin, A. A. Dhondt & J. D. Nichols, Eds.). Oxford University Press, Oxford. * Tesis doctorales: Merilä, J., 1996. Genetic and quantitative trait vari

ation in natural bird populations. Tesis doctoral, Uppsala University. * Los trabajos en prensa sólo se citarán si han sido aceptados para su publicación: Ripoll, M. (in press). The relevance of population studies to conservation biology: a review. Anim. Biodivers. Conserv. Las referencias se ordenarán alfabéticamente por autores, cronológicamente para un mismo autor y con las letras a, b, c,... para los trabajos de un mismo autor y año. En el texto las referencias bibliográficas se indicarán en la forma usual: "... según Wemmer (1998)...", "...ha sido definido por Robinson & Redford (1991)...", "...las prospeccio nes realizadas (Begon et al., 1999)..." Cuando en el texto se mencione un autor no incluido en la bibliografía el nombre irá en redonda: "...otro autor es Caughley..." Tablas. Las tablas se numerarán 1, 2, 3, etc., y se re señarán todas en el texto. Las tablas grandes deben ser más estrechas y largas que anchas y cortas ya que deben encajarse en la caja de la revista. Figuras. Toda clase de ilustraciones (gráficas, figuras o fotografías) se considerarán figuras, se nume rarán 1, 2, 3, etc., y se citarán todas en el texto. Pueden incluirse fotografías si son imprescindibles. El tamaño máximo de las figuras es de 15,5 cm de ancho y 24 cm de alto. Deben evitarse las figuras tridimensionales. Tanto los mapas como los dibujos deben incluir la escala. Los sombreados preferibles son blanco, negro o trama. Deben evitarse los punteados ya que no se reproducen bien. Pies de figura y cabeceras de tabla. Los pies de figura y cabeceras de tabla serán claros, concisos y bilingües en castellano e inglés. Los títulos de los apartados generales del artículo (Introducción, Material y métodos, Resultados, Discusión, Agradecimientos y Referencias) no se numerarán. No utilizar más de tres niveles de títulos. Los autores procurarán que sus trabajos originales no excedan las 20 páginas incluidas figuras y tablas. Si en el artículo se describen nuevos taxones, es imprescindible que los tipos estén depositados en alguna institución pública. Se recomienda a los autores la consulta de fascículos recientes de la revista para seguir sus directrices.

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Animal Biodiversity and Conservation

PDF format.

Animal Biodiversity and Conservation (formerly Miscel·lània Zoològica) is an interdisciplinary journal which has been published by the Zoolo gical Museum of Barcelona since 1958. It includes empirical and theoretical research in all aspects of Zoology (Systematics, Taxonomy, Morphology, Biogeography, Ecology, Ethology, Physiology and Genetics) from all over the world with special emphasis on studies that stress the relevance of the study of Conservation Biology. The journal does not publish catalogues, lists of species (with no other relevance) or punctual records. Studies about rare or protected species will not be accepted unless the authors have been granted all the relevant permits. Each annual volume consists of two issues. Animal Biodiversity and Conservation is registered in all principal data bases and is freely available on line at http://www.museuzoologia.bcn.es /servis/ABCag. htm, thus assuring world–wide access to articles published therein. All manuscripts are screened by the Executive Edi tor, an Editor and two independent reviewers in order to guarantee the quality of the papers. The process of review is rapid and constructive. Once accepted, papers are published as soon as practicable, usually within 12 months of initial submission. Upon acceptance, manuscripts become the prop erty of the journal, which reserves copyright, and no published material may be reproduced without quoting its origin.

Manuscripts

Information for authors Electronic submission of papers is encouraged (publicacionsmuseuciencies@mail.bcn.es). The preferred format is a document Rich Text Format (RTF) or DOC, including figures (TIF). In the case of sending a printed version, four copies should be sent together with a copy in a computer disc to the Editorial Office. A cover letter stating that the article reports on original research not published elsewhere and that it has been submitted exclusively for consi deration in Animal Biodiversity and Conservation is also necessary. When animal manipulation has been necessary, the cover letter should also make explicit that the authors follow current norms on the protection of animal species and that they have obtained all rellevant permissions. Authors may suggest referees for their papers. Once an article has been accepted, authors should send a printed copy of the final version together with a disc of the manuscript prepared on a word proces sor. Please identify software (preferably Word). Proofs sent to the authors for correction should be returned to the Editorial Board within 10 days. Expenses due to any substantial alterations of the proofs will be charged to the authors. The first author will receive 50 reprints free of charge and an electronic version of the article in ISSN: 1578–665X

Manuscripts must be presented on A–4 format page (30 lines of 70 spaces each) with double spacing. Number all pages. Manuscripts should be complete with figures and tables. Do not send original figures until the paper has been accepted. The text may be written in English, Spanish or Catalan. Authors are encouraged to send their contributions in English. The journal provides a FREE service of correction by a professional trans lator specialized in scientific publications. Care should be taken in using correct wording and the text should be written concisely and clearly. Wording should be impersonal, avoiding the use of the first person. Italics must be used for scientific names of genera and species as well as untranslatable neologisms. Quotations in whatever language used must be typed in ordinary print between quotation marks. The name of the author following a taxon should also be written in small print. The common name of the species should be written in capital letters. When referring to a spe cies for the first time in the text, both common and scientific names must be given when possible. Place names may appear either in their origi nal form or in the language of the manuscript, but care should be taken to use the same criteria throughout the text. Numbers one to nine should be written in full in the text except when preceding a measure. Higher numbers should be written in numerals except at the beginning of a sentence. Dates must appear as follows: 28 VI 99, 28,30 VI 99 (days 28th and 30th), 28–30 VI 99 (days 28th to 30th). Footnotes should not be used. Formatting of articles Title. The title must be concise but as informative as possible. Part numbers (I, II, III,...) should be avoided and will be subject to the Editor’s consent. Name of author or authors. Abstract in English, no longer than 12 typewritten lines (840 spaces), covering the contents of the article (introduction, material, methods, results and discussion). Speculation and literature citation must be avoided. Abstract should begin with the title in italics. Key words in English (no more than six) should express the precise contents of the manuscript in order of importance. Resumen in Spanish, translation of the Abstract. Summaries of articles by non–Spanish speaking au thors will be translated by the journal on request. Palabras clave in Spanish. Address of the author or authors. (Title, Name, Abstract, Key words, Resumen, Palabras clave and Address should constitute the first page.) © 2002 Museu de Ciències Naturals

Introduction. The introduction should include the historical background of the subject as well as the aims of the paper. Material and methods. This section should provide relevant information on the species studied, ma terials, methods for collecting and analysing data and the study area. Results. Report only previously unpublished results from the present study. Discussion. The results and their comparison with related studies should be discussed. Suggestions for future research may be given at the end of this section. Acknowledgements (optional). References. All manuscripts must include a bi bliography of the publications cited in the text. References should be presented as in the following examples (Harvard method): * Journal articles: Conroy, M. J. & Noon, B. R., 1996. Mapping of species richness for conservation of biological diversity: conceptual and methodological issues. Ecological Applications, 6: 763–773. * Books or other non–periodical publications: Seber, G. A. F., 1982. The estimation of animal abundance. C. Griffin & Company, London. * Contributions or chapters of books: Macdonald, D. W. & Johnson, D. P., 2001. Dispersal in theory and practice: consequences for con servation biology. In: Dispersal: 358–372 (T. J. Clober, E. Danchin, A. A. Dhondt & J. D. Nichols, Eds.). Oxford University Press, Oxford. * Ph. D. Thesis: Merilä, J., 1996. Genetic and quantitative trait vari ation in natural bird populations. Ph. D. Thesis, Uppsala University. * Works in press should only be cited if they have been accepted for publication: Ripoll, M. (in press). The relevance of population studies to conservation biology: a review. Anim. Biodivers. Conserv. References must be set out in alphabetical

and chronological order for each author, add ing the letters a, b, c,... to papers of the same year. Bibliographic citations in the text must appear in the usual way: "...according to Wemmer (1998)...", "...has been defined by Robinson & Redford (1991)...", "...the prospections that have been carried out (Begon et al., 1999)..." When an author is mentioned in the text but no biblio graphical reference is given, the name must appear in ordinary print: "...another of these authors is Caughley..." Tables. Tables must be numbered in Arabic nu merals with reference in the text. Large tables should be narrow (across the page) and long (down the page) rather than wide and short, so that they can be fitted into the column width of the journal. Figures. All illustrations (graphs, drawings or photographs) must be termed as figures, num bered consecutively in Arabic numerals and with reference in the text. Glossy print photographs, if essential, may be included. Maximum size of figures is 15.5 cm width and 24 cm height. Figures will not be tridimensional. Both maps and drawings must include scale. The preferred shadings are white, black and bold hatching. Avoid stippling, which does not reproduce well. Legends of tables and figures. Legends of tables and figures must be clear, concise, and written both in English and Spanish. Main headings (Introduction, Material and methods, Results, Discussion, Acknowledgements and Refe rences) should not be numbered. Do not use more than three levels of headings. Manuscripts should not exceed 20 pages inclu ding figures and tables. If the article describes new taxa, type material must be deposited in a public institution. Authors are advised to consult recent issues of the journal and follow its conventions.

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VII

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Animal Biodiversity and Conservation 24.1, 2001 © 2001 Museu de Zoologia, Institut de Cultura, Ajuntament de Barcelona Autoedició: Montserrat Ferrer Fotomecànica i impressió: Sociedad Cooperativa Librería General ISSN: 1578–665X Dipòsit legal: B–16.278–58

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Agraïment als assessors Agradecimiento a los asesores Our grateful thanks to the referees

L'Editor Executiu, els Editors, el Consell Editor i el Consell Assessor volen agrair a tots els assessors la seva incalculable ajuda en la revisió dels articles sotmesos a Animal Biodiversity and Conservation durant els anys 2001 i 2002: El Editor ejecutivo, los Editores, el Consejo editor y el Consejo asesor quieren agradecer a todos los asesores su incalculable ayuda en la revisión de los artículos sometidos a Animal Biodiversity and Conservation durante los años 2001 y 2002: The Executive Editor, the Editors, the Editorial Board and the Advisory Board wish to thank all the referees for their invaluable help in reviewing articles submitted to Animal Biodiversity and Conservation during 2001 and 2002: Adolfo, M. Aguilar, A. Aguilar-Amat, J. Allen, C. Andrássy, I. Andrés, J. A. Arndt, E. Baker, A. S. Brewster–Wingard, G. L. Cárdenas Talavera, A. M. Carranza, S. Carranza Almansa, J. Carrascal, L. M. Carroll, J. P. Claridge, M. Coad, B. W. Copp, G. Córdoba–Aguilar, A. Cuadrado, M. Doucet, M. Dzieciolowski, R. Eisen, S. Elvira, B. Estrada, A. Fresneda, X. Galatti, U. García–Berthou, E. Gascon, C. Gatzir, K.

Gherardi, F. Gómez, B. J. Goodwin, A.E. Grenouillet, G. Grimm, E. Horppila, J. Illera Cobo, J. C. Jordana, R. Juan, C. Katia M. Correa, H. Klompen, H. Konopacka, A. Krapp–Schikel, G. Lobo, J. M. Lombarte, T. López–Vaamonde, C. Lleonart, J. MacCall, A. Machado, A. Magnusson, W. Manfrin, M. Mañosa, S. Maranhao, P. Marco, A. † Martín Piera, F. Mengak, M. T. Mínguez, E. Mori, M. Oltra–Moscardó, T.

Oro, D. Oromí, P. Ortuño, V. M. Palmer, M. Paracuellos, M. Pérez Zaballos, J. M. Philips, K. Prat Baella, F. Pretus, J. L. Ragge, D. R. Reig, S. Rincón, P. Robinson, A. T. Ruffo, S. Ruiz, A. Salgado, J. M. San Julian, G. Santos Maroño, M. Serrano, J. Simón Benito, J. C. Stock, S. P. Sudhaus, W. Symondson, W. O. C. Tejedo, M. Tizado, E. J. Van Veller, M. G. P. Yélamos, T. Zardoya, R. Zhang, Z.–Q.

Les cites o els abstracts dels treballs d’aquesta publicació es resenyen a / Las citas o los abstracts de los trabajos de esta publicación se mencionan en / This publication is cited or abstracted in: Abstracts of Entomology, Agrindex, Animal Behaviour Abstracts, Anthropos, Aquatic Sciences and Fisheries Abstracts, Behavioural Biology Abstracts, Biological Abstracts, Biological and Agricultural Abstracts, Current Primate References, Ecological Abstracts, Ecology Abstracts, Entomology Abstracts, Environmental Abstracts, Environmental Periodical Bibliography, Genetic Abstracts, Geographical Abstracts, Índice Español de Ciencia y Tecnología, International Abstracts of Biological Sciences, International Bibliography of Periodical Literature, International Developmental Abstracts, Marine Sciences Contents Tables, Oceanic Abstracts, Recent Ornithological Literature, Referatirnyi Zhurnal, Science Abstracts, Serials Directory, Ulrich’s International Periodical Directory, Zoological Records.

ISSN 1578–665X

Animal Biodiversity and Conservation 25.1 (2002)

Índex / Índice / Contents

1–6 Cárdenas, A. M. & Hidalgo, J. M. The pupal morphology of the Carabus (s. l.) (Coleoptera, Carabidae) in the southwestern Iberian peninsula

41–52 Mac Nally, R. & Horrocks, G. Habitat change and restoration: responses of a forest–floor mammal species to manipulations of fallen timber in floodplain forests

7–40 Carrascal, L. M., Palomino, D. & Lobo, J. M. Review Patrones de preferencias de hábitat y de distribución y abundancia invernal de aves en el centro de España. Análisis y predicción del efecto de factores ecológicos

53–68 Ranius, T. Review Population ecology and conservation of beetles and pseudoscorpions living in hollow oaks in Sweden