Animal Biodiversity and Conservation issue 30.2 (2007)

Formerly Miscel·lània Zoològica

2007

and

Animal Biodiversity Conservation 30.2

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Animal Biodiversity and Conservation 30.2, 2007 © 2007 Museu de Ciències Naturals, Institut de Cultura, Ajuntament de Barcelona Autoedició: Montserrat Ferrer Fotomecànica i impressió: Romargraf S. A. ISSN: 1578–665X Dipòsit legal: B–16.278–58 The journal is freely available online at: http://www.bcn.cat/ABC

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Genética de poblaciones amazónicas: la historia evolutiva del jaguar, ocelote, delfín rosado, mono lanudo y piurí, reconstruida a partir de sus genes M. Ruiz–García, A. Murillo, C. Corrales, N. Romero–Aleán & D. Álvarez–Prada

Ruiz–García, M., Murillo, A., Corrales, C., Romero–Aleán, N. & Álvarez–Prada, D., 2007. Genética de poblaciones amazónicas: la historia evolutiva del jaguar, ocelote, delfín rosado, mono lanudo y piurí, reconstruida a partir de sus genes. Animal Biodiversity and Conservation, 30.2: 115–130.

Abstract Amazon population genetics: the evolutionary history of the jaguar, ocelot, pink river dolphin, woolly monkey and wattled curassow reconstructed through their genes.— The Amazon has more than the half of the world’s biodiversity. Nevertheless, the major fraction of the Amazon species has unknown evolutionary histories. This is also certain for mammals and birds. Population genetics, employing molecular markers and theoretical mathematics models, can reconstruct these evolutionary histories and offer very powerful tools for the application of correct conservation politics. Herein, we show a comparative view of population genetics results obtained for Amazon populations of jaguar, ocelot, pink river dolphin, woolly monkey and wattled curassow and provide recommendation for their biological conservation. Each species showed its own specific evolutionary particularities, characteristics that were not shared by the other species. This finding should be taken into consideration for any effective biological conservation program.

Key words: Amazon, Population genetics, Panthera, Leopardus, Inia, Lagothrix, Crax.

Resumen Genética de poblaciones amazónicas: la historia evolutiva del jaguar, ocelote, delfín rosado, mono lanudo y piurí reconstruida a partir de sus genes.— El Amazonas contiene más de la mitad de la biodiversidad a escala mundial. Sin embargo, muchas de las especies que alberga, poseen historias evolutivas totalmente desconocidas. Esto incluye el caso de los mamíferos y de las aves. La genética de poblaciones, mediante el uso de marcadores moleculares, modelos y metodologías matemáticas, puede intentar reconstruir esa historia evolutiva y ofrecer herramientas efectivas para la aplicación de políticas correctas de conservación.

Se muestra aquí un resumen de los estudios genético realizados en poblaciones amazónicas de jaguar, ocelote, delfín rosado, mono lanudo y piurí y se proponen algunas recomendaciones para su conservación biológica. En cada especie se observaron particularidades evolutivas propias no compartidas por las otras especies. Este hecho debe ser recogido por cualquier programa de conservación que pretenda ser efectivo.

Palabras clave: Amazonas, Genética de poblaciones, Panthera, Leopardus, Inia, Lagothrix, Crax.

(Received: 6 IX 06; Conditional acceptance: 26 X 06; Final acceptance: 16 IV 07) Manuel Ruiz–García, Andrea Murillo, Carolina Corrales, Nathalí Romero–Aleán & Diana Álvarez–Prada, Unidad de Genética (Grupo de Genética de Poblaciones Molecular–Biología Evolutiva), Depto. de Biología, Fac. de Ciencias, Pontificia Univ. Javeriana, Ctra 7ª No. 43–82, Bogotá DC, Colombia.

Corresponding author: Manuel Ruiz–García. E–mail: mruiz@javeriana.edu.co

ISSN: 1578–665X

© 2007 Museu de Ciències Naturals

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Introducción La genética de poblaciones es una disciplina que se encarga de estimar y comprender la estructura genética de las poblaciones y a partir de ésta inferir los eventos evolutivos que han modulando la distribución de los genes en y entre las poblaciones. Los fundamentos matemáticos y moleculares de esta disciplina son robustos y poderosos, constituyéndose en una herramienta fundamental para el aporte de conocimientos en aras de la conservación biológica.

El Amazonas constituye el punto neurálgico de la biodiversidad en el planeta Tierra. La cantidad de organismos que alberga es enorme. Se estima que más de la mitad de toda la biodiversidad del planeta se encuentra en esta región del trópico sudamericano. Se ha estimado un mínimo de dos millones de especies en esta región, aunque este valor seguramente representa una subestimación considerable (Vanderlei Anselmi, 2004). El Amazonas almacena el 8% del dióxido de Carbono de la biosfera y de 20% del ciclo del agua dulce en el planeta. Sin embargo, la intervención humana está destruyendo amplias áreas de este formidable ambiente.

Los mamíferos y aves de la Amazonía, seguramente, son algunos de los grandes perjudicados de esta acción antrópica devastadora. Por ello, es muy importante poder realizar estudios genético poblacionales para determinar cuál ha sido la historia evolutiva de algunas de esas especies y cuál es su situación actual de potencial evolutivo ante las nuevas condiciones impuestas por la especie humana.

En la última década, se han empezado a utilizar nuevos marcadores moleculares denominados microsatélites o STRP (Polimorfismos de Tándems Cortos de Repetición). La cantidad requerida de ADN para la aplicación de estos marcadores es mínima.

Este tipo de marcador muestra cortos elementos repetitivos que contienen tándems de repetición de dos a seis pares de bases. Además, se caracterizan por ser sumamente abundantes en el genoma de los eucariotas, al igual que por estar distribuidos de forma aleatoria y ser sumamente polimórficos. Se han utilizado hasta el momento presente para múltiples propósitos. Por ejemplo, para analizar la estructura social de la ballena yubarta (Megaptera novaeangliae) (Amos et al., 1993), para diagnósticos de paternidad en poblaciones de chimpancés (Pan troglodytes) (Morin et al., 1993), o para identificación individual con perspectivas forenses en fauna, como en el caso de los tigres (Panthera tigris) (Xu et al., 2005). Pero, quizá, el uso más frecuente ha tenido que ver con la determinación de la variabilidad genética en especies de distribución restringida como el tigre de Amur (Zhang et al., 2004) o en especies que entran en conflicto con los humanos, como el caso del puma (Puma concolor) en California (Ernest et al., 2003). Igualmente, estos marcadores se han utilizado para determinar la existencia de cuellos de botella genéticos y fragmentación poblacional. Algunos casos notables son el del lobo

Ruiz–García et al.

etíope (Canis simensis) (Gottelli et al., 1994), el del oso andino (Tremarctos ornatos) (Ruiz–García, 2003; Ruiz–García et al., 2005), el de los renos (Rangifer tarandus) (Cote et al., 2002) o los efectos de fuertes cuellos de botella en canguros, Macropus rufogriseus rufogriseus (Le Page et al., 2000).

El objetivo del presente estudio es evaluar comparativamente los resultados genéticos que hemos obtenido al aplicar marcadores STRP, en cinco especies amazónicas: dos felinos, el jaguar (Panthera onca) y el ocelote (Leopardus pardalis), un cetáceo, el delfín rosado (Inia geoffrensis), un primate, el mono lanudo, o churuco, (Lagothrix lagotricha) y un crácido, el piurí (Crax globulosa). Adicionalmente, se presentan resultados con otro tipo de marcadores moleculares, RAPD, en el caso del delfín rosado. Se relacionan los resultados genéticos obtenidos con definiciones tales como especie clave, indicadora, sombrilla o paraguas, bandera, vulnerable o de importancia económica (Soulé, 1986; Power & Mills, 1995; Meffe & Carroll, 1997: 1. Una especie clave es aquella que posee una importante función ecológica en el ecosistema que habita; su desaparición, o alteración, cambia significativamente las relaciones tróficas, la estructura de la comunidad, los patrones de sucesión y la extracción de recursos de un ecosistema determinado; si desaparece, otras muchas especies declinan o desaparecen también; 2.

Una especie indicadora es aquella que pertenece a un nicho altamente específico y que está especialmente ligada a una comunidad biótica muy particular; por fuera de esas circunstancias ecológicas tan limitadas, la especie no está presente; 3. Una especie sombrilla es aquella que requiere de grandes espacios inalterados para mantener poblaciones viables; 4. Una especie bandera puede ser aquella que se relaciona positivamente con el agrado del público por razones estéticas o emocionales y que fácilmente puede desencadenar una fuerte reacción de protección; 5. Una especie vulnerable posee un tamaño poblacional global muy pequeño, con poblaciones muy fragmentadas y aisladas con escaso poder de dispersión y especialmente afectada por la actividad humana; y 6. Una especie económicamente importante es aquella que se puede cultivar para producción y cuya presencia y comportamiento reporta ganancias o pérdidas económicas a los humanos –Meffe & Carroll, 1997). Sin embargo, los resultados genéticos obtenidos muestran cómo las historias evolutivas de cada una de las especies estudiadas resultan muy diferentes y ninguna de esas definiciones aplicada a una especie concreta protege las particularidades evolutivas de cada una de las otras.

Material y métodos Jaguar y ocelote Dos felinos amazónicos fueron caracterizados mediante el uso de marcadores microsatélites (STRP): el jaguar y el ocelote. En el caso del jaguar (Panthera

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onca), se analizaron parámetros y estadísticos genético poblacionales en la subespecie P. o. onca, que es la subespecie morfológicamente descrita en el área de la Amazonía colombiana y Llanos colombianos y en otras partes de la Amazonía peruana y boliviana. Un análisis más exhaustivo de la genética de poblaciones y filogeografía del jaguar puede verse en Eizirik et al. (2001), Ruiz–García (2001, en prensa) y Ruiz–García et al. (2003, 2006b). Para ello, se analizaron 12 STRP (FCA08, FCA24, FCA43, FCA45, FCA96, FCA126, FCA136, FCA176, FCA225, FCA294, FCA391 y FCA506) en 77 jaguares procedentes de la distribución geográfica correspondiente a la subespecie mencionada. Esas muestras fueron recolectadas en Colombia (Departamentos de Caquetá, Meta, Vaupés, Guaviare, Guainía y Amazonas), Perú (ejemplares muestreados a lo largo de los ríos Napo, Curaray, Nanay, Ucayali, Canal del Puinahua, Marañón, Samiria) y Bolivia (en las localidades de Villa Bella, St. Ana de Yacumo, St. Rosa de Vigo a lo largo del río Mamoré). Adicionalmente, se analizaron 30 muestras procedentes de otras subespecies (27 de centralis, 1 de paraguayensis y 2 de goldmani), sumando un total de 107 muestras analizadas. Los objetivos específicos del análisis de resultados con los jaguares fueron los siguientes: 1. Estimar y comparar la variabilidad genética entre las subespecies onca y centralis; 2. Analizar la posible existencia de equilibrio Hardy–Weinberg en la población amazónica considerada; 3. Determinar el grado de heterogeneidad genética entre las poblaciones de P. onca onca de Colombia, Perú y Bolivia, y estimar el flujo genético entre ellas. 4. Determinar el grado de asignación poblacional de los perfiles multi–genotípicos de los diversos jaguares analizados a sus respectivas hipotéticas subespecies (Cornuet et al., 1999); 5. Analizar la posible incidencia de cuellos de botella en las poblaciones amazónicas estudiadas con dos procedimientos diferentes (Cornuet & Luikart, 1996; Luikart et al., 1998; Garza & Williamson, 2001), al igual que posibles eventos de expansión poblacional (Reich & Goldstein, 1998; Reich et al., 1999) y 6. Determinar posibles números efectivos históricos para la población colombiana de jaguares mediante el método de máxima verosimilitud de Nielsen (1997).

En el caso del ocelote (Leopardus pardalis), se analizaron 14 muestras de L. p. maripensis, cuyo rango de distribución se encuentra en la zona más oriental de la Amazonía colombiana, además de Brasil y Guyanas, y 49 muestras de L. p. aequatorialis procedentes de diferentes puntos de la Amazonía colombiana y peruana, frente a otras 70 muestras de ocelotes representando otras subespecies definidas morfológicamente, tales como L. p. mearnsi (Costa Rica, n = 2), L. p. pseudopardalis (Colombia y Venezuela, n = 42), L. p. pusaeus (Ecuador, n = 14), L. p. steinbachi (Bolivia, n = 11) y L. p. mitis (Paraguay, n = 1). En total 133 muestras. Se analizaron los mismos 12 marcadores microsatélites que en el caso del jaguar. Los procedimientos moleculares particulares se detallan en Corrales–Duque & Ruiz– García (en prensa) y Ruiz–García et al. (en prensa

b). Los mismos objetivos específicos que fueron determinados para los jaguares, lo fueron, también, para los ocelotes.

Delfín rosado Otra especie altamente simbólica del Amazonas, es el delfín rosado, boto, bugeo o bufeo (Inia geoffrensis). En los últimos tres años analizamos 200 muestras de delfines rosados procedentes de diversos ríos pertenecientes a la distribución geográfica de esta especie: Cuenca del Amazonas, Perú (ríos Napo, Curaray, Ucayali, Tapiche, Canal del Puhinauva, Marañón y Samiria); Colombia (ríos Putumayo y Amazonas). Cuenca del Orinoco: Colombia y Venezuela (ríos Orinoco, Arauca, Guaviare, Bita). Amazonas boliviano (ríos Mamoré, Iruyañez, Securé, Tijamuchí, Itenez (= Guaporé), Ipurupuru).

Procedentes de la amazonía peruana y colombiana se analizaron 109 individuos; procedentes de Bolivia se estudiaron 70 delfines y de la Orinoquía se obtuvieron muestras de 21 ejemplares.

El análisis molecular de los delfines rosados se llevó a cabo con dos metodologías moleculares diferentes. La primera hizo uso de cinco marcadores STRP (Ev37, Ev76, Ev94, Ev96 y KWM2b) con los procedimientos reportados por Valsecchi & Amos (1996) y Hoelzel et al. (1998, 2002). La segunda metodología utilizó la técnica RAPD (Random Amplification Polymorphism DNA) con nueve marcadores oligonucleótidos (A10, AA3, AK5, AK19, C14, D16, G11, M9, OPG03), que previamente habían mostrado ser polimórficos en esta especie.

Todos los procedimientos moleculares empleados para ambas técnicas pueden ser obtenidos en Romero–Aleán & Ruiz–García (2006), Ruiz–García & Romero–Aleán (en prensa), Ruiz–García et al. (en prensa a, en prensa e).

Con ambos procedimientos se obtuvieron los siguientes resultados: 1. Determinación de los niveles de variabilidad genética (Nei, 1973); 2. Obtención de estimas indirectas de flujo génico (Nm) entre las poblaciones analizadas; 3. Estimación de identidades y distancias genéticas (Nei, 1972, 1978) entre las poblaciones objeto de estudio; 4. A nivel microgeográfico, es decir, entre lagunas de un mismo río, se determinó la cantidad de flujo génico para un sistema de lagos en el río Ucayali, en el río Marañón y para el sistema fluvial Napo–Curaray en el caso peruano y del río Mamoré en el caso boliviano. También se analizó si las distancias genéticas entre los individuos de diferentes lagunas están correlacionadas con las distancias geográficas entre las mismas (aislamiento por distancia) mediante la prueba normalizada de Mantel (Smouse et al., 1986).

Mono lanudo o churuco El mono lanudo (Lagothrix lagotricha lagotricha) es uno de los primates amazónicos más conocidos ya que, por su gran porte, es cazado habitualmente y las crías utilizadas como mascotas. Por ese moti-

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vo, el primer autor (M. R.–G.), en repetidos viajes a las comunidades indígenas cercanas a Leticia (St. Sofia, La Libertad, Zaragoza, El Vergel, Macedonia, Mocagua, Palmeras, St. Martín de Amacayacu; ríos Amazonas y Loreto–Yacu en la Amazonía colombiana), recolectó 30 muestras de esta especie (cráneos, fundamentalmente, y algunas muestras de pelo de crías mantenidas en cautiverio como mascotas). Adicionalmente, se obtuvieron otras 25 muestras de la especie en la región de Loreto en la Amazonía peruana (ríos Napo, Curaray, Nanay, Ucayali, Tapiche, Pacaya, Samiria, Marañón) al visitar el primer autor (M. R–G) diversas comunidades indígenas en los ríos comentados (total 55 muestras). Se analizaron 10 STRP. Cuatro de ellos, AP6, AP40, AP68 y AP74, fueron desarrollados para Alouatta palliata por Ellsworth & Hoelzer (1998) y los seis restantes, D5S111, D5S117, D6S260, D8S165, D14S51 y D17S804 fueron desarrollados para humanos y previamente utilizados para Saimiri boliviensis (Rogers et al., 1995; Zhong et al., 1995). Los procedimientos de uso de esos microsatélites pueden encontrarse en Ruiz–García et al. (2004, 2006a, 2007) y en Ruiz–García (2005).

Los análisis que se llevaron a cabo fueron los siguientes: 1. Determinación de los niveles de diversidad genética (H) para esta especie en la Amazonía colombiana y peruana; 2. Detección de posibles recientes cuellos de botella que afecten la viabilidad de esta especie mediante la técnica de Cornuet & Luikart (1996); y 3. Estimación de números efectivos y números globales en el área estudiada a partir de los niveles promedios de heterocigosis esperada (H = diversidad genética) mediante el modelo mutacional de alelos infinitos (IAM) (Kimura & Crow, 1964) y mediante el modelo mutacional de pasos (SMM, "step–wise", Ohta & Kimura, 1973). Se utilizaron dos posibles estimas de . Una de ellas determinada para STRP en humanos (Weber & Wong, 1993), y que presenta una tasa de mutación elevada, 5,6 x 10–4. La otra es una tasa de mutación menor, 7 x 10–5 determinada por Ellegren (1995) para STRP con repeticiones dinucleotídicas en cerdos. Para obtener estimas globales se asumieron valores de Ne / N = 0,15 y 0,5 (cociente entre el valor de los números efectivos respecto al número poblacional total). Dietz et al. (1999) determinaron el primer valor para el primate neotropical Leontopithecus rosalia del Brasil. El segundo valor proviene de la media aritmética obtenida a partir de las estimas de primates del viejo mundo (Kinnaird & O’Brien, 1991; Nozawa, 1972; Harpending & Cowan, 1986).

Piurí Uno de los autores (D. A.–P.) obtuvo 58 muestras, básicamente plumas, del piurí (Crax globulosa) procedentes de tres islas del río Amazonas, una bajo jurisdicción colombiana (Mocagua, n = 46), y las otras dos bajo jurisdicción peruana (Cacao, n = 8; Yaumas, n = 4), no separadas por más de 40 km de distancia. Esas plumas se obtuvieron a

Ruiz–García et al.

partir de recorridos sistemáticos realizados junto con indígenas ticunas y jaguas conocedores de esas islas. Las muestras analizadas presentaron perfiles multi–genotípicos únicos, lo que mostró que representaban diferentes individuos. Se analizaron cinco microsatélites trinucleotídicos (CgAAT11, CgAAT32, CgAAT62, CgAAT82 y CgAAT85; Hughes & Larson, 2000) para los 58 individuos muestreados. Todos los protocolos moleculares empleados pueden verse en Álvarez– Prada & Ruiz–García (en prensa).

Se realizaron los siguientes análisis: 1. Determinación de los niveles de variabilidad genética con STRP; 2. Estimación de los niveles de heterogeneidad genética y flujo génico entre las muestras analizadas procedentes de las tres islas referidas; 3. Cálculo del estadístico (= 4Ne ) mediante el método de máxima verosimilitud de Nielsen (1997) y estima de los números efectivos históricos de esas poblaciones de piurí, asumiendo un rango para las tasas mutacionales de 5.6 x 10–3 a 5.6 x 10–4, ya que este es un rango determinado para STRP en aves; y 4. Detección de cuellos de botella mediante microsatélites.

Resultados y Discusión En la tabla 1, se muestra de forma comparativa los niveles de variabilidad genética de todas las especies estudiadas, al igual que las estimas de números efectivos y totales encontradas con diversos procedimientos y la posible incidencia de cuellos de botella en cada una de las especies analizadas.

Jaguar La muestra de jaguares amazónicos procedente de Colombia presentó un número promedio de alelos por locus (nA = 11,667 ! 0,015) mayor que las muestras procedentes de Perú (nA = 7,167 ! 1,467) y de Bolivia (nA = 7,417 ! 2,539), pero esto se debe, probablemente, al mayor tamaño muestral para el primer país. Una medida de riqueza genética menos sesgada que la anterior, la diversidad genética (= heterocigosis esperada) fue prácticamente idéntica para las muestras de los tres países (H = 0,85 ! 0,08, H = 0,86 ! 0,07, H = 0,86 ! 0,05, respectivamente). Nei (1978) demostró que el número de alelos encontrado en una muestra depende del tamaño de ésta, mientras que la diversidad génica es mucho más insensible al tamaño de la misma. La subespecie onca presentó más variabilidad genética que la subespecie centralis, tanto para nA = 12,917 ! 2,429 vs 7,334 ! 2,103, como para H = 0,87 ! 0,04 vs 0,80 ! 0,08, aunque en el caso del último estadístico esa diferencia no alcanzó la significación estadística.

Cuando se analizó la posible existencia de equilibrio Hardy–Weinberg en el seno de la subespecie onca, mediante pruebas exactas, todos los marcadores presentaron un exceso significativo de homocigotos, con la excepción de FCA391

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(p = 0,0653). Tomando todos los marcadores conjuntamente, el exceso de homocigotos fue muy elevado estadísticamente (( 2 = infinito, 24 gl, P < 0,000000). Esto puede interpretarse de dos modos posibles. Existencia de una elevada endogamia en esa población, y/o existencia de una subdivisión geográfica interna que permite la existencia de acervos genéticos diferenciados en la subespecie onca.

Esta segunda posibilidad, probablemente, sea la más certera porque la endogamia, la cual está asociada con la deriva genética, reduce la diversidad genética de forma sistemática, mientras que en el presente caso los niveles de diversidad genética son muy elevados. Por el contrario, si los diferentes acervos genéticos incluidos en una sola muestra representan cada uno de ellos poblaciones reproductivamente grandes, el efecto de subdivisión reducirá la heterocigosis observada pero no afectará a la heterocigosis esperada (= diversidad genética) como se da en el caso presente.

Cinco de los 12 STRP empleados mostraron heterogeneidad significativa entre las muestras de los tres países (FCA96, p = 0,00266; FCA136, p = 0,0033; FCA294, p = 0,00438; FCA391, p = 0,00078; FCA506, p = 0,01495). Tomando simultáneamente todos los marcadores empleados, la heterogeneidad también es estadísticamente significativa ((2 = 85,219, 24 gl, P < 0,0000). El valor promedio de FST para los jaguares amazónicos de Colombia, Perú y Bolivia fue 0,017 ! 0,007. Aplicando un modelo isla infinito se obtuvo un flujo génico, Nm, de 14,45, mientras que con un modelo isla n–dimensional Nm fue de 6,42. Esos valores de flujo génico son elevados aun cuando existe una heterogeneidad genética significativa entre esas tres muestras amazónicas. Para marcadores con un elevado número de alelos, como ocurre con los STRP, un flujo génico elevado, como el encontrado, puede significar que la mayoría de los alelos detectados se encuentren dispersos por las diferentes poblaciones analizadas pero no necesariamente con las mismas frecuencias alélicas. Esta explicación permite compatibilizar la existencia de heterogeneidades significativas con flujos génicos relativamente elevados.

El porcentaje de correcta asignación poblacional por subespecies resultó elevado. Con el procedimiento "as is" y con el método bayesiano (87,13%) o con las distancias genéticas de Nei (1978) (81,19%) o de Cavalli–Sforza & Edwards (1967) (80,2%), más del 80% de los individuos estuvieron bien clasificados en sus respectivas subespecies geográficas. Es decir, aunque la heterogeneidad entre esas subespecies es relativamente pequeña (Ruiz–García et al., 2006b), los STRP empleados tienen una cierta eficacia al clasificar cada individuo a la correspondiente subespecie a la que fue asignada "a priori" en función del origen geográfico de la misma.

La aplicación de la técnica de Cornuet & Luikart (1996) para detectar posibles cuellos de botella genéticos recientes en las diversas poblaciones analizadas de jaguares proporcionó los siguientes

resultados: El único caso aparentemente claro de cuello de botella genético reciente fue el de la muestra amazónica peruana. En el caso de la población boliviana, únicamente el test de Wilcoxon con el modelo mutacional IAM mostró un resultado significativo (p = 0,00671). Por lo tanto, para esa muestra no existe una evidencia conspicua en favor del fenómeno referido ya que únicamente una de siete pruebas analizadas presento un valor estadísticamente significativo Para la población colombiana, y para la subespecie onca tomada globalmente, no existió, tampoco, evidencia en favor de la existencia de cuellos de botella. También se aplicó el test de Garza & Williamson (2001), el cual no evidenció la existencia de cuellos de botella afectando a la población colombiana de jaguares.

En el siglo XX, el jaguar fue intensamente cazado. Únicamente entre 1968–1970, se cazaron 2.000 jaguares en la región amazónica peruana de Loreto (Ruiz–García et al., 2006b). Solo Estados Unidos importó en 1968, 13.516 pieles de jaguares y en 1969, 9.831 pieles de esta especie (Broad, 1987).

Aunque el jaguar fue altamente golpeado por la caza de sus pieles, no parece mostrar síntomas evidentes de haber atravesado un cuello de botella genético con la excepción de la población peruana comentada.

Por el contrario, cuando se aplicó el test g (Reich & Goldstein, 1998; Reich et al., 1999) para detectar una posible expansión poblacional, ésta sí fue detectada (g = 0,0998, p < 0,05). Es decir, el jaguar es una especie que muestra en su genoma la firma inequívoca de una expansión poblacional.

Eizirik et al. (2001) también detectaron signos de expansión poblacional en el jaguar a partir del análisis de secuencias mitocondriales.

Mediante el procedimiento de máxima verosimilitud de Nielsen (1997), se determinaron números efectivos históricos a largo plazo para esta especie en territorio colombiano (tabla 1). Asumiendo una tasa de mutación de 5,6 x 10–4, esos valores oscilaron entre 10.000 y 11.000 jaguares, mientras que asumiendo una tasa de mutación por generación de 2,5 x 10–4, esos valores oscilaron entre 22.000 y 24.000 animales. Las muestras globales analizadas de jaguares colombianos provienen de todas las eco–regiones y departamentos de ese país sudamericano donde el jaguar todavía habita, por lo que las estimas poblacionales presentadas pueden ser representativas para toda Colombia.

Ocelote La diversidad genética en el conjunto global de ocelotes analizados, medida como el número promedio de alelos encontrados por marcador (na) y la heterocigosis esperada (H), fue muy elevada (naH= 17,33; H = 0,905). Los valores de heterocigosis esperada para las dos subespecies que encontramos en la Amazonía colombiana fueron muy elevados (H = 0,930, L. p. maripensis; H = 0,914, L. p. aequatorialis) y muy similares a los estimados en otras poblaciones de ocelotes geográficamente di-

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ferentes (H = 0,868, L. p. pseudopardalis; H = 0,853, L. p. steinbachi; H = 0,941, L. p. pusaeus). Esto significa que todas las poblaciones de ocelotes analizadas poseen una enorme riqueza genética desde esta perspectiva molecular.

Al aplicar diversos procedimientos (pruebas exactas con cadenas de Markov) para determinar si ambas poblaciones amazónicas de ocelotes estuvieron en equilibrio Hardy–Weinberg, se observó que la ausencia de este equilibrio se manifestó más profundamente en L. p. aequatorialis que en L. p. maripensis. Para la segunda subespecie, únicamente FCA45 (p = 0,0002) y FCA96 (p = 0,0000) no presentaron equilibro Hardy–Weinberg. Por el contrario, para la primera subespecie citada, 10 de los 12 marcadores no mostraron equilibrio. Concretamente, FCA08 (p = 0,0000), FCA24 (p = 0,0247), FCA43 (p = 0,0000), FCA45 (p = 0,0000), FCA96 (p = 0,0000), FCA126 (p = 0,0180), FCA176 (p = 0,0001), FCA225 (p = 0,0018), FCA391 (p = 0,0343) y FCA506 (p = 0,0000). En todos los casos, la desviación se produjo por exceso de homocigotos. Desde la perspectiva genética poblacional esto es interpretable, básicamente, como la posible acción de dos eventos diferentes.

O bien, la subespecie L. p. aequatorialis presenta niveles de endogamia muy superiores al acervo representado por L. p. maripensis y/o existe mayor fragmentación (= subdivisión geográfica = efecto Wahlund) en la primera población respecto a la segunda. Si esta segunda opción es la más válida, entonces, parece existir más heterogeneidad en el seno de la población de ocelotes que se sitúa al oeste de la Amazonía colombiana y en la Amazonía peruana que al este de la Amazonía colombiana.

La obtención del estadístico FST permitió determinar cuál es el grado de heterogeneidad genética entre ambas posibles subespecies de ocelotes en la zona Amazónica objeto de estudio. Este valor fue, FST = 0,0011, lo cual significa que ambas poblaciones de ocelotes compartieron un 99,89% de la varianza genética detectada. Este resultado aboga en favor de que ambas supuestas subespecies, en realidad, constituyen una única población molecularmente hablando. Esto se ratifica cuando se obtuvieron estimas de flujo génico entre ambas subespecies nominales. A partir del estadistico (= FST), el flujo génico fue Nm = 227,02, únicamente superado por el obtenido entre L. p. aequatorialis y L. p. pusaeus, Nm = 499,75. Esos valores de flujo génico son elevadísimos y denotan que esas poblaciones, en realidad, forman un continuo genético (maripensis, aequatorialis, pusaeus).

El fenómeno comentado se manifiesta claramente cuando se aplicó un análisis de asignación poblacional mediante el programa Geneclass (Cornuet et al., 1999). Con simulación directa, esos porcentajes oscilaron entre el 1,53% (con la distancia genética 2; Goldstein et al., 1995) y el 34,58% (con la distancia genética de Cavalli–Sforza & Edwards, 1967). Con simulación bayesiana, los resultados fueron similares. Entre el 0% (con la distancia genética 2) y el 39,23% (con la distan-

Ruiz–García et al.

cia DAS). Esto es, en el caso más propicio únicamente el 39% de los ejemplares analizados pudieron ser correctamente asignados a la supuesta subespecie morfológica a la que fueron clasificados "a priori" por su origen geográfico. Es una evidencia más de la inexistencia de grupos bien configurados y definidos, posiblemente por la existencia de un flujo génico histórico elevado entre esas poblaciones de ocelotes.

En el caso de L. p. maripensis y de L. p. aequatorialis, se determinó poca evidencia en favor de un cuello de botella reciente con el metodo de Cornuet & Luikart (1996). Exactamente, lo mismo se determinó para la otra subespecie colombiana de ocelote (L. p. pseudopardalis). Cuando se analizaron exclusivamente los ocelotes procedentes de Perú, sí se obtuvo evidencia de un cuello de botella ostensible. Por lo tanto, la población de ocelotes de Perú, al igual que ocurrió con la población de jaguares de la Amazonía peruana, podría estar reflejando el fuerte impacto de la cacería por pieles que azotó a esta especie en las décadas de los 60 y los 70 del siglo XX. Recuérdese que durante ese periodo, más de 200.000 pieles de ocelotes fueron exportadas anualmente desde Latinoamérica (Gieteling, 1972). De 1976 a 1983, un promedio de 24.600 pieles de esta especie se siguieron comercializando desde Latinoamérica (Broad, 1987). Similar presión recibieron otras especies de pequeños felinos manchados, incluso más escasos, que el ocelote. Broad (1987) registró un promedio de 13.934 pieles de margay (Leopardus wiedii) exportadas desde América Latina hacia Norte América y Europa. Igualmente, Broad (1988) registró la exportación, en 1983, de 84.500 pieles de tigrillo (seguramente en esa categoría se reúnen pieles de todos los pequeños felinos manchados sudamericanos) únicamente desde Paraguay. Por lo tanto, a pesar de la elevada variabilidad genética determinada para esta especie, no debe resultar extremadamente insólito detectar ciertas poblaciones de ocelotes que registren la inequívoca firma de un reciente cuello de botella afectando a sus genomas.

De hecho, el análisis global de 133 muestras de ocelotes procedentes de toda Latinoamérica, con dos procedimientos analíticos diferentes, mostró rastros de la posible presencia de un cuello de botella afectando a la especie como un todo en cuestión (Ruiz–García et al., en prensa b). Por lo tanto, pese a encontrarnos ante una especie de una amplia variabilidad genética, y de un fuerte potencial evolutivo, también nos encontramos ante una especie que sufre los efectos de un cuello de botella, probablemente, por la devastadora acción humana.

Para ninguna de las poblaciones analizadas, se detectaron eventos de expansión poblacional al aplicar el test g de Reich & Goldstein (1998). Por lo tanto, a diferencia de lo determinado para el jaguar, las poblaciones de ocelote no muestran evidencias de una expansión poblacional, lo cual se correlaciona con la detección de los cuellos de botella reportados para algunas poblaciones.

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Tabla 1. Análisis comparativo de los niveles de diversidad genética (heterocigosis esperada = H), números totales históricos calculados a partir de números efectivos mediante diversos procedimientos, existencia de cuellos de botella (CB) y de eventos de expansión poblacional (EP) en cinco especies amazónicas (jaguar, ocelote, delfín rosado, mono lanudo y piurí) mediante marcadores microsatélites (STRP): * Números efectivos calculados a partir del método de máxima verosimilitud de Nielsen (1997) asumiendo diversas tasas de mutación por generación; ** Estimas más probables; *** Números efectivos calculados a partir de los niveles de heterocigosis; IAM. Modelo mutacional de los alelos infinitos; SMM. Modelo mutacional por pasos ("step–wise").

Table 1. Comparative analyses of the gene diversity levels (expected heterozygosity = H), total historical numbers estimated throughout the effective numbers by means of different procedures, existence of bottleneck events (CB) and population expansion events (EP) in five Amazonian species (jaguar, ocelot, pink river dolphins, woolly monkey and wattled curassow) by using microsatellite (STRP) markers: * Effective numbers estimated by means of Nielsen’s (1997) maximum likelihood procedure assuming diverse mutation rates per generation; ** Most probable estimates; *** Effective numbers calculated from heterozygosity levels; IAM. Infinite Allele Mutation model; SMM. Step–wise mutation model.

Especies Diversidad genetica Jaguar (Panthera onca) Colombia

Números históricos

H = 0,84

Ocelote (Leopardus pardalis) Total H = 0,905 maripensis: aequatorialis: pseudopardalis: steinbachi: pusaeus:

H H H H H

= = = = =

0,930 0,914 0,868 0,853 0,941

Delfin rosado (Inia sp.)

Bolivia H = 0,4586 Perú H = 0,6385 Putumayo H = 0,6003 Orinoco H = 0,6041 Mono lanudo (Lagothrix lagotricha) Amazonia colombiana y peruana H = 0,538

CB

EP

10.000–11.000 (5,6 x 10–4)* 22.000–24.000 (2,5 x 10–4)*

total: total: onca onca onca onca

39.168 (5,6 x 10–4)* 87.410 (4,5 x 10–5)* 656.495 (3,34 x 10–5)*,** 1.176.060 (1,86 x 10–5)*,**

total: Si

No calculado

5,6 x 10–4 *** IAM SMM

No No total: No Colombia: No Bolivia: No Perú : Si

total: Si

total: No

maripensis: No aequatorialis: No pseudopardalis: No Peru: Si

Bolivia: Si Resto: No

No

Si

No

3.467

5.487 Ne / N = 0,15 1.040 1.646 Ne / N = 0,50 7 x 10–5 *** 27.727 43.867 Ne / N = 0,15** 8.318 13.160 Ne / N = 0,50 Piuri (Crax globulosa) Tres islas amazonicas Mocagua H = 0,785 Cacao H = 0,873 Yaumas H = 0,861

545 (5,6 x 10–3)* 5.459 (5,6 x 10–4)*

Probable: No

Probable: Si

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A nivel global, se determinaron posibles números efectivos históricos en la población de ocelotes mediante el procedimiento de máxima verosimilitud de Nielsen (1997) (tabla 1). A partir de la estimación del parámetro (= 4Ne ) se utilizaron dos tasas de mutación reportadas por Ruiz–García et al. (en prensa d) específicas para ocelotes. Las estimas obtenidas fueron 1.865 x 10–5 y 3.341 x 10–5, respectivamente. Los valores obtenidos de números efectivos pueden ser reconvertidos a números poblacionales totales si conocemos el valor de Ne / N. Ludlow & Sunquist (1987) determinaron, mediante procedimientos ecológicos, que una población efectiva de 500 ocelotes se correspondería con una población total de 1.334 ejemplares. Esto ofrece un valor de Ne / N = 0,4. Por otra parte, Emmons (1988) estimó una población mínima de ocelotes en los bosques de Latinoamérica de unos 800.000 ejemplares. Además sugirió que los valores más reales podrían estar entre 1,5 y 3 millones de individuos.

Con esas tasas de mutación, el número de ocelotes oscilaría entre 657.000 y 1.176.000 de ejemplares, lo cual coincidiría con el límite inferior de Emmons (1988). La misma arrojaría cerca de un millón de individuos, mostrando que la elevada diversidad genética estimada en esta especie es paralela a la existencia de grandes tamaños poblaciones todavía hoy en día, pero que la incidencia de cuellos de botella, podría revelar el peligro que se podría estar cerniendo sobre esta especie.

Delfín rosado Los resultados correspondientes al delfín rosado mediante el uso de STRP fueron los siguientes. En la tabla 1 se muestran los niveles de diversidad genética, y otros estadísticos, para las poblaciones de delfines muestreadas en los ríos de Bolivia, de la Orinoquía, de Perú y del Putumayo colombiano.

La población peruana mostró el número promedio de alelos más elevado (nA = 6,5) y, también, la diversidad genética mayor (H = 0,6385), aunque de un orden similar, y no significativamente diferente, a los valores encontrados en el Putumayo colombiano y en la Orinoquía. La población boliviana, por el contrario, presentó el menor número promedio de alelos por locus (nA = 4,4) y la variabilidad genética menor (H = 0,4586). Las muestras de delfines de los ríos peruanos y del río Putumayo en Colombia mostraron una estima de Nm = 9,46, lo que significa que existe una fuerte similitud genética entre las poblaciones de delfines rosados de esos ríos. Este resultado pone de manifiesto claramente que los delfines de la Amazonía occidental forman un acervo genético bastante compacto y altamente diferenciable de los acervos genéticos del Orinoco y de la Amazonía boliviana. La figura 1 muestra un árbol con el método Neighborg–Joining (NJ) y la identidad de coancestralidad. Aunque la relación entre las poblaciones del Orinoco y Bolivia puede ser espúrea desde el punto de vista biológico, ese árbol muestra varios detalles interesantes. En primer lugar, la población peruana y la población del

Ruiz–García et al.

Putumayo están altamente relacionadas, pero esta última ha sufrido un mayor proceso de deriva genética (o de algún proceso evolutivo diferenciador) que la primera. Esa fuerte relación genética podría ser explicada por la existencia de puntos de conexión entre el río Putumayo y el río Napo, o algunos de sus afluentes, como ocurre a la altura del río San Miguel en la época de aguas altas. Los delfines rosados son conocidos por su extraordinaria habilidad de nadar sin problemas en la selva inundada donde obtienen buena parte de los peces que constituyen sus presas en la época de aguas altas. En segundo lugar, la población boliviana es la que más deriva genética ha sufrido de todas las poblaciones consideradas. Por eso la longitud de su rama es la mayor. Eso confirma lo encontrado con marcadores mitocondriales por Banguera– Hinestroza et al. (2002). La población boliviana parece haberse originado por un efecto fundador hace unos cinco o seis millones de años cuando se originaron los 400 km de rápidos y cachuelas en la parte alta del río Madeira y en la parte baja de los ríos Beni y Mamoré. Un reciente análisis de secuencias de un gen del Complejo Mayor de Histocompatibilidad también diferencia los individuos bolivianos de ejemplares de otras zonas de la Amazonía y Orinoquía (Martinez–Agüero et al., 2006).

Con los marcadores RAPD, la población de delfines rosados del Orinoco mostró el nivel de diversidad genética más elevado (H = 0,2921) con una tasa de polimorfismo (tp) del 79,15%. La segunda población con mayor diversidad fue la de Perú (H = 0,2113; tp = 85,31%). La población más depauperada genéticamente fue la de Bolivia (H = 0,1192; tp = 38,86%). Este resultado coincide básicamente con lo mostrado anteriormente para los STRP y, también, concuerda con lo encontrado mediante el estadístico (= 4Ne ) con 10 marcadores microsatélites, ya que la población boliviana fue la que mostró siempre una menor riqueza genética (Ruiz–García et al., en prensa c). La cantidad de heterogeneidad genética encontrada entre todas las poblaciones estudiadas fue moderadamente elevada (GST = 0,1942), aunque inferior a la encontrada con otros marcadores moleculares (secuencias de región de control del ADN mitocondrial, &ST = 0,97 entre las muestras del Putumayo y Bolivia, &ST = 0,92 entre Orinoco y Bolivia, y &ST = 0,76 entre Orinoco y Putumayo; Banguera–Hinestroza et al., 2002), pero paralela a la encontrada con los cinco marcadores STRP referidos anteriormente. Las poblaciones más similares entre sí (identidad genética) fueron, de nuevo, las correspondientes a diversos ríos peruanos con respecto a la población del Putumayo colombiano (I = 0,9709). Las poblaciones de delfines rosados de la Amazonía occidental, en una escala macrogeográfica (ríos amazónicos peruanos, colombianos y presumiblemente ecuatorianos), resultan extremadamente homogéneas para marcadores genéticos nucleares. Esto significa que en el momento de la colonización de esta región

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Bolivia

Orinoco Perú Putumayo 0,81

0,85

0,90

1,0

Fig. 1. Árbol "neighborg–joining" utilizando la identidad de coancestralidad mostrando las relaciones genéticas entre cuatro poblaciones de delfines rosados (Inia sp.) a partir de cinco marcadores microsatélites.

Fig. 1. Neighbour– joining tree employing the coancestrality identity showing the genetic relationships between four pink river dolphin (Inia sp.) populations by means of five microsatellite markers.

amazónica por parte de esta especie, esta colonización fue homogénea y procedente de un mismo acervo genético ancestral. La convergencia de los resultados entre marcadores RAPD y microsatélites es notable y ratifica el aspecto mencionado.

A nivel microgeográfico, se analizaron las poblaciones de delfines en diferentes lagunas de Bolivia y de Perú mediante RAPD. La heterogeneidad genética entre 17 lagunas peruanas (sistema de ríos Ucayali, Marañón y Napo–Curaray) fue considerable (GST = 0,2302), con un flujo génico pequeño entre ellas (Nm = 0,836). En el caso de nueve lagunas bolivianas (sistema de ríos Mamoré e Iténez), la heterogeneidad genética fue todavía superior (GST = 0,3953), con un flujo génico, prácticamente inexistente, entre las poblaciones de delfines de las diversas lagunas consideradas (Nm = 0,382). Esto muestra que existe una limitada interconexión genética entre los delfines de diferentes lagunas en sistemas fluviales contiguos. Aunque no existen estudios ecológicos u etológicos que muestren claramente cuál es la dinámica poblacional de los delfines rosados, los trabajos de Martin & Da Silva (2004a, 2004b) parecen mostrar una fuerte filopatría, especialmente, en el caso de las hembras.

Se aplicó la prueba de Mantel (1967), para determinar si la heterogeneidad genética detectada a nivel microgeográfico en los citados ríos peruanos y bolivianos seguía un modelo de aislamiento por distancia (Wright, 1943). En el caso peruano, la situación fue la siguiente. Cuando se consideraron globalmente todas las lagunas de los tres sistemas fluviales peruanos estudiados, se detectó evidencia significativa de aislamiento por distancia, tanto al utilizar la distancia geográfica del gran círculo de Sphuler (1972) (r = 0,46917; p = 0,001) como la distancia geográfica lineal a lo largo del curso de los ríos (r = 0,45123; p = 0,001). Esto significa que, en ambos casos, la

distancia geográfica explica el 22,01% y el 20,36%, respectivamente, de las diferencias genéticas detectadas entre los puntos de muestreo en los ríos peruanos. Por el contrario, dentro de cada sistema fluvial peruano, no se detectó aislamiento por distancia. Para el río Ucayali, incluso, existió una relación negativa entre las distancias genéticas y las distancias geográficas (las muestras más distantes geográficamente resultaron las más similares genéticamente). En el caso boliviano, el aislamiento por distancia fue de mayor magnitud que en el caso peruano. El aislamiento por distancia, únicamente en este río, fue muy considerable (distancia de Sphuler, r = 0,6743; p = 0,014), ya que la distancia geográfica explicó el 45,47% de las diferencias genéticas entre los delfines de diversas lagunas. Cuando se analizaron conjuntamente los ríos Mamoré e Iténez (= Guaporé), el aislamiento por distancia fue extremadamente elevado (r = 0,89604; p = 0,001). La distancia geográfica determinó el 80,29% de las distancias genéticas entre los puntos de muestreo. Esto muestra claramente la existencia de estructura espacial significativa a lo largo del río Mamoré y del Mamoré–Iténez. También se debe anotar que, globalmente, las poblaciones peruanas mostraron evidencia de aislamiento por distancia, pero se necesitó evaluar los resultados obtenidos en tres cuencas fluviales diferentes y donde las distancias geográficas implicadas estuvieron cerca de los 1.000 km. Este resultado implica la existencia de diferentes patrones demográficos e históricos que han acontecido en los ríos de ambos países.

Una mayor antigüedad de la población peruana y la inexistencia de barreras geográficas obvias en los ríos de la Amazonía de ese país (rápidos, saltos, etc) han podido evitar la formación de estructura espacial significativa para los marcadores RAPD estudiados. Por el contrario, la forma-

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ción más reciente, en alopatría, de la población boliviana (Banguera–Hinestroza et al., 2002) y la existencia de barreras geográficas (cachuelas, rápidos) en el entorno del río Mamoré, y afluentes, han podido impedir que el flujo génico histórico haya homogenizado la distribución de características genéticas entre las poblaciones de delfines rosados en esos ríos bolivianos. Igualmente, la existencia de una heterogeneidad genética, relativamente elevada entre diferentes lagunas de un mismo río, favorece la idea de una elevada filopatría reproductiva en los delfines rosados.

Desde la perspectiva de la conservación biológica, varios resultados son relevantes. En primer lugar, la población de delfines de la Amazonía occidental parece saludable desde la perspectiva genética y parece conformar un acervo, más o menos, homogéneo en la escala geográfica mostrada, aunque la población de delfines del Putumayo parece evidenciar una mayor acción de la deriva genética que las poblaciones peruanas. Igualmente, este acervo genético se diferencia notablemente de aquel del Orinoco y, especialmente, del encontrado en Bolivia, lo que refuerza que esta última población constituye una entidad evolutiva independiente de las otras poblaciones estudiadas de delfines rosados, convergiendo con lo observado mediante marcadores genéticos mitocondriales (Banguera–Hinestroza et al., 2002). En segundo lugar, la población boliviana parece más vulnerable, desde la perspectiva conservacionista, ya que su variabilidad genética es menor y, sobre todo, porque existe menor interacción genética entre sus poblaciones, lo cual ha creado una estructura espacial significativa.

Mono lanudo En el caso del mono lanudo (Lagothrix lagotricha), la diversidad genética estimada (H = 0,538) es moderada, aunque superior a la encontrada en otras primates neotropicales (ver Ruiz–García, 2005). En la tabla 1 se muestran los números efectivos y totales históricos obtenidos mediante los valores promedios de H, asumiendo un modelo de alelos infinitos y un modelo de pasos, al igual que asumiendo valores de Ne / N = 0,15 y de 0,5. Para la tasa de mutación de 5,6 x 10–4, los valores totales oscilarían entre 1.000 y 5.500 ejemplares aproximadamente, mientras que para la tasa de mutación de 7 x 10–5, las estimas globales oscilarían entre 8.000 y 44.000 individuos. Es posible que estas últimas estimas pudieran estar más próximas a los números poblacionales actuales que las primeras, aunque, en realidad, no tenemos certeza de esos valores porque no existen estimas poblacionales de monos lanudos en la Amazonía peruana y colombiana. Si fuera así, eso significaría que la tasa de mutación menor y el cociente Ne / N = 0,15 podrían situarse más próximos a la realidad.

De trece especies analizadas de primates neotropicales (Ruiz–García, 2005), únicamente la

Ruiz–García et al.

muestra de mono lanudo, aquí comentada, mostró evidencia robusta de haber atravesado un cuello de botella reciente. Por lo tanto, esta es una especie en una situación claramente vulnerable en el área amazónica considerada. El cuello de botella por el que puede estar pasando este primate es relativamente fácil de entender. Las comunidades indígenas y los colonos la utilizan como carne de monte.

Redford (1992) comenta un ejemplo altamente diciente. Los 230 habitantes de tres comunidades Waorani en la Amazonía ecuatoriana cazaron 562 monos lanudos en menos de un año. Esta es una especie con una capacidad reproductiva pequeña y donde una generación puede oscilar entre siete y 10 años. Por lo tanto, la presión de caza directa, al igual que la destrucción del hábitat, son factores que explican fielmente el cuello de botella genético detectado. Esta es una especie en la que se deberían centrar muchos planes de conservación y de monitoreo genético para determinar si, paulatinamente, se incrementan los efectos procedentes del cuello de botella detectado y poder proceder a neutralizarlos.

Piurí A priori, se esperaba que los niveles de diversidad genética en esta especie fueran bajos, ya que nos encontramos con un organismo en una situación demográfica crítica. En la zona de estudio, un censo conducido en 2004 (S. Bennett, com. pers.) determinó, aproximadamente, la existencia de unos 150–200 ejemplares. Pero, contrariamente a esa premisa, los niveles de variabilidad genética fueron muy elevados para los 58 ejemplares analizados con microsatélites. Los niveles promedios de heterocigosis esperada para cada una de las tres poblaciones analizadas fueron 0,785 ! 0,093 (Mocagua), 0,873 ! 0,036 (Cacao) y 0,861 ! 0,127 (Yaumas), lo cual revela unos niveles de variabilidad genética extremadamente elevados en poblaciones tan pequeñas.

Al analizar la heterogeneidad genética entre las muestras de las tres islas, se observó que tres marcadores (CgAAT11, CgAAT62, CgAAT85) mostraron diferencias significativas entre esas poblaciones. De hecho, el análisis de heterogeneidad por pares de poblaciones reveló que, en dos casos, Mocagua–Cacao (p = 0,00986) y Mocagua–Yaumas (p = 0,00298) se encontraron diferencias significativas utilizando simultáneamente todos los marcadores empleados. Curiosamente, las dos islas más lejanas (Cacao y Yaumas) no presentaron diferencias significativas globales entre ellas. Pero, igualmente, es observable que el valor promedio de la heterogeneidad es relativamente muy pequeño (FST = 0,027 ! 0,013). De hecho, las estimas teóricas de flujo génico encontradas muestran ese hecho. Para el valor promedio de FST, se estimó un flujo génico, Nm = 9, que se puede considerar notable. Por lo tanto, aunque se obtuvo una cierta evidencia de heterogeneidad genética entre las poblaciones estudiadas de piurí, podemos afirmar

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

que las muestras estudiadas proceden, en realidad, de una única gran población. Por lo tanto, existe evidencia clara que las poblaciones de estas aves en esas tres islas están conectadas genéticamente pese al tamaño poblacional registrado tan pequeño y pese a que no se poseen reportes de migraciones de este crácido desde la isla Mocagua hacia la zona de tierra firme, o hacia otras islas, durante la época de sequía del río Amazonas. Al aplicar el método de Nielsen (1997), asumiendo tasas de mutación por generación que oscilaron entre 5,6 x 10–3 a 5,6 x 10–4, se obtuvo que el número efectivo de la región geográfica analizada varió entre 545 y 5.459 individuos ( Uni– = 12.229 ! 4.155; Multi–Step = 14.094 ! 6.155).

Step Resulta evidente que los números efectivos estimados son más elevados que el tamaño censal actual de esa población en el área estudiada (150–200 animales). Esto nos induciría a pensar que la mencionada población debe haber pasado un cuello de botella genético. Sin embargo, cuando se aplicó el método de Cornuet & Luikart (1996) para la detección de este fenómeno, no se evidenció claramente la existencia del mismo. Incluso, la distribución de parejas de secuencias (Rogers & Harpending, 1992) evidenció una expansión poblacional para el gen mitocondrial ND2 (resultados no mostrados). Estos resultados podrían parecer paradójicos ya que se obtuvieron números efectivos bastante más grandes que los números censales actuales que son en extremo pequeños y no se constató evidencia consistente de cuello de botella e, incluso, se determinó una posible expansión poblacional. Sin embargo, debe diferenciarse conceptualmente entre un cuello de botella genético y un cuello de botella demográfico. Resulta evidente que esta población experimenta un intenso cuello de botella demográfico pero este hecho no parece haber tenido, todavía, repercusión a nivel genético. Desde el punto de vista de la conservación biológica este es un hecho notable y afortunado. Pese a una reducción demográfica notable, la riqueza genética del piurí es enorme y no parece haberse visto afectada de forma apreciable por el primer evento.

Por lo tanto, la población analizada es aparentemente viable desde la perspectiva genética. Parece que no es necesario introducir individuos de otras localidades para aumentar la variabilidad genética o realizar cría de individuos "ex situ" con cruzamientos entre animales de diferentes orígenes para una posterior reintroducción. Lo que se torna altamente deseable es tomar medidas estrictas para proteger a esta especie de la caza y de la introducción de posibles enfermedades (gripe aviar, por ejemplo), así como de una protección enérgica de su hábitat insular.

Es posible que algunas de las especies estudiadas y que consideramos que son especies claves (jaguar y delfín rosado, claramente; ocelote y, mas improbablemente el mono lanudo, deberían ser estudiadas desde esta perspectiva), además, sean especies dirigentes, o conductoras, en el sentido de Walker (1992). Esto es, especies que tienden a ser

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responsables de la estructura y función del sistema ecológico en el que habitan. Como comentábamos anteriormente, el jaguar y el delfín rosado son especies claves, además, de especies sombrilla y bandera (necesitan grandes espacios para vivir y son emblemáticos para los lugareños, quienes poseen cientos de historias y mitos en su entorno, y también para los foráneos). Su importancia ecológica es del mismo rango que otras especies claramente identificadas como claves. Sería el caso de la estrella de mar (Pisaster ochraceus) de la costa Pacífica de América del Norte (Payne, 1969), del elefante africano (Loxondonta africana) (Owen–Smith, 1989), del castor (Castor fiber) (Snodgrass, 1996), o de la nutria marina (Enhydra lutris) (Estes & Palmisano, 1974). Definitivamente, el jaguar y el delfín rosado son especies claves. Si el primero desapareciera, el control biológico de otras muchas especies (pecaríes, tapires, ciervos, primates, caimanes, tortugas, etc) se vería drásticamente afectado y la presión de los segundos por diferentes especies vegetales aumentaría considerablemente, cambiando la composición vegetal de la selva amazónica. Terborgh (1988) describió que predadores de gran tamaño controlan poblaciones de predadores de semillas y de este modo preservan la estabilidad de la comunidad vegetal. Si desapareciera el delfín rosado, uno de los grandes predadores piscícolas de los ríos amazónicos y orinoquenses, se dejaría de controlar las poblaciones de decenas y decenas de especies de peces, cambiando la composición ictiológica de esos ríos. Seguramente, al cambiar la composición ictiológica, muchos ciclos biológicos y de nutrientes de los ríos neotropicales se verían afectados de forma considerable. En general, la extracción de grandes vertebrados, especialmente los que ocupan posiciones en la cúspide de la cadena trófica, puede causar fuertes oleadas de extinción en sistemas naturales complejos (Pimm, 1991). Igualmente, las especies de cuerpo grande acostumbran a tener rangos de movimiento y dispersión mucho mayores que las especies corporalmente pequeñas y pueden ser consideradas especies clave porque viven en simpatría con muchas otras especies. Por ejemplo, East (1981) comentó que la preservación de poblaciones viables de licaón (Lycaon pictus) y de guepardo (Acinonyx jubatus), debido a sus grandes espacios de caza, podría ser suficiente para la conservación a largo término de las comunidades de grandes mamíferos africanos.

La clasificación del ocelote y del mono lanudo como especie clave es más conflictiva. El primero no es un predador de gran porte como el jaguar y es bastante más abundante. Sin embargo, es posible que controle buena parte de la fauna de pequeños mamíferos, aves e invertebrados y que su desaparición tuviera una fuerte repercusión en el ecosistema a través de esas especies. El mono lanudo es un dispersor de semillas y, por lo tanto, ejerce una importante función en el mantenimiento del bosque amazónico, aunque otras especies de mamíferos también lo hacen de forma similar (Ateles, Alouatta, Pithecia, Cacajao, perezosos, Agouti y Dasyprocta).

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Todas las especies estudiadas son especies sombrilla (quizá con la excepción del piurí) porque necesitan grandes espacios, muchas veces inalterados, para sobrevivir. Todas, efectivamente, son especies bandera porque son llamativas, apreciadas estéticamente, y conmueven los corazones de muchas personas interesadas por su supervivencia (el piurí también podría ser una excepción). Sin embargo, este último es una especie indicadora y de enorme valor económico y cultural en el pequeño entorno amazónico donde sobrevive.

El concepto de especie bandera es interesante porque es más fácil vender al gran público la imagen de una especie nacional espectacular que intentar transmitirle las múltiples interacciones de complicadas redes ecológicas, como ocurre en el bosque húmedo neotropical (Mallinson, 1991). El ejemplo del oso panda como símbolo de "World Wide Fund for Nature" habla en este sentido. La utilización del concepto de especie bandera aplicado "in situ" ha dado buenos resultados en algunos casos, aunque generalmente son excesivamente costosos. Kleiman et al. (1991) estimó que la protección del tití dorado (Leontopithecus rosalia) costó anualmente 136.000 dólares $USA durante una década. Es posible que especies como el jaguar o el delfín rosado necesiten esas cantidades para su conservación efectiva, aunque genéticamente parecen estar en una buena condición. Sin embargo, la protección del jaguar, del mono lanudo, o del delfín rosado, ya sea porque son especies clave, sombrilla o bandera no incorpora la conservación de trazos genéticos y evolutivos característicos de las otras especies estudiadas.

Por ejemplo, las dos especies más similares desde la perspectiva filogenética (jaguar y ocelote) muestran notables discrepancias en su dinámica evolutiva. Ambas especies se caracterizan por poseer diversidades génicas elevadas y números efectivos importantes, aunque en una magnitud considerablemente superior en el caso del ocelote.

No obstante, existió una considerable mejor asignación poblacional entre las diversas subespecies de jaguares presente en Colombia que entre las subespecies de ocelote. Esto significa que la translocación, o re–introducción, de ocelotes en el área amazónica conlleva menos problemas genéticos (no se encontraron diferencias genéticas entre las poblaciones amazónicas de ocelotes de Colombia, Perú y Ecuador) que en el caso del jaguar, especie en la que se determinó heterogeneidad significativa entre las poblaciones amazónicas de Colombia, Perú y Bolivia. Por lo tanto, se deben tener muchas más precauciones en el posible intento de reubicación de jaguares en el entorno amazónico respecto a lo que ocurriría con los ocelotes. En este último se detectó evidencia más conspicua de la existencia de cuellos de botella recientes que en el jaguar. Esto es, en áreas geográficas donde una población de jaguares podría estar en una situación relativamente adecuada, la correspondiente población de ocelotes puede estar atravesando un cuello de botella genético y necesitar

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de medidas de protección urgentes que el jaguar podría no estar necesitando. Por el contrario, el jaguar muestra un sello inequívoco de una expansión poblacional, mientras que el ocelote no lo hace. Esto induce a pensar que el jaguar es una especie mucho más moderna en la Amazonia que el ocelote, que puede representar un linaje de felinos mucho más antiguo en esta área. Sin embargo, ambas especies parecen haber sido más afectadas genéticamente en la Amazonía peruana que en otros lugares, lo que induce a pensar que la caza de estos felinos y la destrucción de hábitat ha podido ser más importante en territorio peruano que en la Amazonía colombiana o boliviana.

Discusión comparativa Los resultados obtenidos muestran como la historia evolutiva de cada una de las especies estudiadas está llena de particularidades únicas, lo cual obliga a que cualquier política de conservación tenga que ser específica para cada una de ellas. Lo que parecen tener en común todas las especies estudiadas es que ninguna de ellas necesita de programas "ex–situ", o de introducción de animales con características genéticas diferentes, para elevar los niveles de diversidad génica en sus respectivas poblaciones naturales. Por lo tanto, lo que es prioritario es la no destrucción del hábitat acuático, en el caso del delfín rosado, más estrictas medidas de control de la caza y la no alteración del hábitat terrestre para las otras cuatro especies. Para ello, es indispensable la aplicación de programas y recursos para educar convenientemente a las comunidades indígenas y de colonos que ejercen una fuerte presión depredadora en las especies referidas en el contexto amazónico.

Los resultados genéticos mostrados aquí pueden ayudar a consolidar estrategias de protección específicas para las poblaciones amazónicas de las especies reportadas. Este hecho es importante ya que, como reconocen Meffe & Carroll (1997), la persistencia de poblaciones dentro de sistemas locales puede ser más importante que la simple persistencia global de especies porque la pérdida de poblaciones locales representa una declinación importante en la biodiversidad si esas poblaciones contienen trazos genéticos o fenotípicos únicos.

Por ejemplo, mientras que en términos de especie no se ha perdido biodiversidad en la familia de los rinoceróntidos en los dos últimos siglos porque ninguna especie se ha extinguido, desde el punto de vista poblacional, la pérdida de biodiversidad ha sido mayúscula. En el mejor de los casos han desaparecido más del 95% de las poblaciones que existían hace un siglo (Ashley et al., 1990; Dinerstein & McCracken, 1990; Santiapillai, 1992). Por lo tanto, la biodiversidad poblacional se ha reducido espectacularmente aún cuando las especies no se han extinguido como un todo. Todas las especies amazónicas estudiadas poseen niveles elevados, o

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muy elevados, de diversidad genética y, con la excepción del piurí, son demográficamente considerables: jaguar, entre 190.000–410.000 ejemplares a partir de las estimas de Collins (1990), Aranda (1990), Rabinowitz (1991), Swank & Teer (1987); ocelote, entre 800.000–3.000.000 de ejemplares a partir de las estimas de Emmons (1988); delfín rosado, entre 3.000.000–5.000.000 de especimenes, Da Silva (com. pers.); mono lanudo, unos 40.000 ejemplares en la zona amazónica muestreada a partir de los datos genéticos obtenidos. Sin embargo, localmente algunas poblaciones pueden estar sufriendo una reducción de variabilidad genética y de tamaño demográfico, ya sea por la destrucción de hábitat o por su caza directa, y las técnicas genético poblacionales pueden ayudar a detectar las poblaciones que están perdiendo biodiversidad, aun cuando la especie como un todo no presente, aparentemente, ningún problema grave. Este podría ser el caso del ocelote y del mono lanudo tal como hemos reportado.

Agradecimientos El primer autor agradece al Instituto von Humboldt (IVH) en Villa de Leyva por proveer algunas muestras de jaguares y ocelotes con origen geográfico reconocido. Este agradecimiento está dirigido especialmente a la entonces responsable de la colección mastozoológica, Yaneth Muñoz–Sabas, y a los directores de esa institución, Dr. Cristian Samper y Dr. Fernado Gaast. Además el primer autor expresa su gratitud a las comunidades indígenas Huitoto, Ticuna, Yucuna y Jaguas en la Amazonía colombiana, a las comunidades indígenas Movima, Moxeño, Sirionó, Canichana, Cayubaba y Chacobo en Bolivia, a las comunidades indígenas Bora, Ocaina, Shipigo–Comibo, Capanahua, Angoteros, Orejón, Cocama, Kishuarana y Alama en la Amazonía peruana y a la gente que colaboró en la obtención de todas las muestras analizadas. Muchas gracias también a Julieta Vargas de la Colección Boliviana de Fauna (La Paz, Bolivia). El estudio de los delfines de río se pudo llevar a cabo gracias a los aportes económicos realizados por Colciencias (Grant 1203–09–11239; Filogeografía, estructura poblacional y diversidad genética en dos especies de delfines de rio, Inia boliviensis e Inia geoffrensis, mediante el uso de marcadores moleculares) y el Fondo para la Acción Ambiental (120108–E0102141; Estructura y conservación genética de los delfines de rio, Inia y Sotalia, en las cuencas de la Amazonía y Orinoquía). Por último, se agradece al Ministerio de Desarrollo Sostenible y Planificación, al Viceministerio de Medio Ambiente, Recursos Naturales y Desarrollo Forestal, a la Dirección General de Biodiversidad, a la Colección Boliviana de Fauna, a CITES y a Wildlife Conservation Society todos ellos de Bolivia, al Ministerio de Medio Ambiente de Ecuador, y a PRODUCE, Dirección Nacional de Extracción y Procesamiento Pesquero, al Consejo Nacional del

Ambiente y al Instituto Nacional de Recursos Naturales de Perú por los permisos de captura y obtención de muestras de diversas especies neotropicales.

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Comparison of nestsite selection patterns of different sympatric raptor species as a tool for their conservation K. Poirazidis, V. Goutner, E. Tsachalidis & V. Kati

Poirazidis, K., Goutner, V., Tsachalidis, E. & Kati, V., 2007. Comparison of nest–site selection patterns of different sympatric raptor species as a tool for their conservation. Animal Biodiversity and Conservation, 30.2: 131–145.

Abstract Comparison of nest–site selection patterns of different sympatric raptor species as a tool for their conservation.— In this study the nest–site selection patterns of four tree–nesting sympatric raptor species in Dadia National Park (Greece) were compared in order to provide a sound conservation tool for their long–term management in the area. The species studied were the Black vulture (Aegypius monachus), the Lesser–spotted eagle (Aquila pomarina), the Booted eagle (Hieraaetus pennatus) and the Goshawk (Accipiter gentilis). Twenty–six variables illustrating the landscape context and vegetation structure of nesting sites were analysed. Multivariate–ANOVA and Discriminant Function Analysis were used to test for significant differentiations in nest–site characteristics among the species. The species studied were initially differentiated by geomorphology and distance to foraging areas. Once these were determined their nesting areas were established according to forest structure. Our results indicate that forest management should integrate the preservation of mature forest stands with sparse canopy and forest heterogeneity in order to conserve suitable nesting habitats for the raptors. Specific conservation measures such as restriction of road construction should be implemented in order to protect the active nests and provisions should be made for adequate nesting sites for the Black vulture, which is sensitive to human disturbance.

Key words: Sympatric raptors, Discriminant analysis, Nesting habitat separation, Conservation guidelines.

Resumen Comparación de los patrones de selección del lugar de nidificación de distintas especies rapaces simpátridas, como herramienta para su conservación.— En este estudio se han comparado los patrones de selección del lugar de nidificación de cuatro especies de rapaces simpátridas que construyen sus nidos en los árboles, en el Dadia National Park (Grecia), con el fin de obtener una buena herramienta de conservación para su gestión a largo plazo en esta zona. Las especies estudiadas fueron el Buitre Negro (Aegypius monachus), el Águila Pomerana (Aquila pomarina), el Aguililla Calzada (Hieraaetus pennatus) y el Azor Común (Accipiter gentilis). Se analizaron 26 variables que ilustraban el contexto paisajístico y la estructura de la vegetación de los lugares de nidificación. Se utilizaron el ANOVA multivariante y el Análisis de Función Discriminante para comprobar las diferencias significativas en las características de los lugares de nidificación según las especies. En primer lugar, las especies estudiadas se diferenciaron en cuanto a la geomorfología y la distancia a los lugares de alimentación. Una vez determinados ambos parámetros, se establecieron sus áreas de nidificación según la estructura forestal. Nuestros resultados indican que la gestión forestal debería integrar la conservación de zonas de bosque maduro con un dosel escaso y la heterogeneidad forestal, para conservar hábitats de nidificación adecuados para estas rapaces. Deberían tomarse medidas específicas de conservación tales como la restricción de construcción de carreteras, para la protección de los nidos activos y se debería proveer de lugares adecuados para la nidificación del buitre negro, que es muy sensible a la presencia humana.

ISSN: 1578–665X

© 2007 Museu de Ciències Naturals

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

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Palabras clave: Rapaces simpátridas, Análisis discriminante, Clasificación de hábitats de nidificación, Pautas de conservación.

(Received: 16 X 06; Conditional acceptance: 2 I 07; Final acceptance: 30 III 07) Kostas Poirazidis, WWF Greece, Dadia project, Dadia, GR–68400, Soufli, Greece.– Vassilis Goutner, Dept. of Zoology, Aristotelian Univ. of Thessaloniki, GR–54124, Thessaloniki, Greece.– Efstathios Tsachalidis, Dept. of Forestry & Management of the Environment and Natural Resources, Democritus Univ. of Thrace, GR–68200, Orestiada, Greece.– Vassiliki Kati, Dept. of Environmental and Natural Resources Management, Univ. of Ioannina, Seferi 2, 30100 Agrinio, Greece.

Corresponding author: Kostas Poirazidis. E–mail: kpoiraz@fmenr.duth.gr

ISSN: 1578–665X

© 2007 Museu de Ciències Naturals

133

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

Introduction Because they are at the top of their food chain, raptors are considered biologically important, environmentally sensitive (Olendorff et al., 1989) and indicators of the health of the ecosystem (Newton, 1979; Donázar et al., 2002; Sergio et al., 2005). Their unfavourable conservation status has attracted public interest (BirdLife International, 2004) and they can act as a conservation flagship (Simberloff, 1998).

The identification of suitable habitats, habitat use and the ecological demands of sympatric species (e.g. Titus & Mosher, 1981; Reynolds et al., 1982; Kostrzewa, 1989; Restani, 1991; Moorman & Chapman, 1996; Selas, 1997; Katzner et al., 2003) should be taken into consideration in the decision– making process in order to reduce conflict between raptor conservation and forest management (Olendorff et al., 1989; Niemi & Hanowski, 1997; Penteriani et al., 2001; Donázar et al., 2002). Such an approach could contribute to safeguarding against the long–term degradation of the protected raptor species’ habitats.

Dadia–Lefkimi–Soufli National Park (hereafter Dadia NP) in North–eastern Greece has a high biodiversity value and a particularly high number of breeding raptor species (Poirazidis, 2003b). However, timber exploitation practices over the last decades have decreased forest diversity, and have also altered the stand structure and the size class composition of the forests, thus affecting raptor nesting sites both temporally and spatially (Adamakopoulos et al., 1995; Poirazidis et al., 1996).

In this study a comparison was made of the habitat selection patterns of four forest–dwelling and tree–nesting sympatric species whose precarious situation calls for special consideration within the overall Dadia NP management plans.

These species were: i) the Black vulture (Aegypius monachus), a colonial, globally threatened species (SPEC 1) with Dadia NP hosting the last breeding population in the Balkans (Skartsi & Poirazidis, 2002; Skartsi et al., in press); ii) the Lesser–spotted eagle (Aquila pomarina); and iii) the Booted eagle (Hieraaetus pennatus), both with an unfavourable conservation status as well as a declining population trend in Europe, including Greece (SPEC 2) and iv) the Goshawk (Accipiter gentilis), which despite enjoying a safe conservation status (BirdLife International, 2004) has a special preference for mature forests (e.g. Reynolds et al., 1982; Block et al., 1994; Kenward, 1996) and can act as a value indicator for the forests in Dadia NP. The breeding population of all four species in Dadia NP ranges from 20 to 25 pairs and different food habits have been observed (Hiraldo, 1976; Cramp & Simmons, 1980; Veiga, 1986; Widen, 1987; Vlachos & Papageorgiou, 1996; Toyne, 1998).

The aims of this study were to investigate: i) the intra–specific and inter–specific distribution patterns of the four raptor species; and ii) the differ-

ences in nesting site selection patterns in order to integrate these findings into a long–term forest conservation management plan to improve the birds’ conservation status.

Methods Study area The study area is situated in the Evros Prefecture, in North–eastern Greece (40° 59'' to 41° 15'' N, 26° 19'' to 26° 36'' E). In 1980 the area was declared a nature reserve and in 2003 a National Park. It constitutes a forest complex extending over 432.86 km2, including two strictly protected zones (core areas) that cover a total of 72.93 km2 (fig. 1).

Elevation ranges from 20 m to 640 m (above sea level) and the climate is sub–Mediterranean (for details see Poirazidis et al., 2004). The study area is characterised by the presence of extensive oak and pine forests (74.5%) and includes a variety of other habitats such as cultivations (8.3%), pastures and forest openings (9.2%), creeks and stony hills.

Raptor survey and nest sites Systematic surveys were conducted during the years 1999 and 2001 in order to locate the occupied breeding territories and active nests, using the onset of the breeding season as a starting point for each species. This period ranged from February (for the Black vulture) until late May. Additional information for Black vulture nesting sites was collected within the framework of a systematic monitoring plan of Dadia NP (implemented by WWF Greece; Skartsi & Poirazidis, 2002). Nest–site characteristics were only measured at the active nest sites found in 2001. Territory mapping (Poirazidis, 2003b) suggests that the sample represents about 80% of the local populations of the four species.

However, for the estimation of the nearest neighbouring nest distances the total breeding population was used. In this case, when nest sites could not be found in active territories in 2001, those from previous years were used.

Collection of nesting habitat data A total of 25 variables were measured to describe nest–site characteristics. They were classified into two groups, describing the horizontal (topographical–landscape) and vertical (vegetation) structure of the nesting habitat (table 1). In the horizontal dimension, variables included geomorphologic measures as well as nest site distances from sources of potential disturbance and from environmental characteristics (Mosher et al., 1987). Variables were calculated using ArcGIS software (ESRI), on the basis of a recent (2001) GIS map of the study area (Poirazidis, 2003a). The geomorphologic variables, altitude, slope and aspect were created using the Spatial Analyst exten-

134

Poirazidis et al.

Greece Dadia National Park Core areas F.Y.R.O.M.

Bulgaria

Turkey

Albania Greece

Turkey

N

0 2 4 6 8 10 km

Fig. 1. Map of the study area.

Fig. 1. Mapa del área de estudio.

sion of the ArcGIS. Aspect was transformed into north/south and east/west components using cosine and sine, respectively. In the vertical dimension, variables describing nest–tree and stand structure were collected in the field at the end of the breeding season after the nestlings had fledged to avoid disturbance. All of these variables were measured in a circular area of 0.1 ha (radius 17.85 m) centered at each nest site (Selas, 1997).

Tree diameter at breast height (DBH) was measured to the nearest cm using callipers, while tree and canopy heights were measured using Vertex III equipment (Haglof, Sweden). Mean canopy cover and height of the canopy were estimated visually by averaging the measurements of four canopy cover estimates (facing north, east, south and west) around the nest–sites.

Statistical analysis Nesting site density was estimated using the nearest–neighbour distance method (NND) (Newton et al., 1977). The regularity in nesting site spacing was tested with the G–statistic, which was calculated as the ratio between the geometric mean and the arithmetic mean of the squared nearest neighbour distances. This index ranges from 0 to 1, where values close to 1 (> 0.65) indicate a uniform distribution of nests (Brown & Rothery, 1975).

Ripley’s K–function analysis was performed to analyze the nest pattern distribution.

Normality of the variables was tested using the Kolmogorov–Smirnov test. Subsequently, box–plots were checked for each habitat variable and for each raptor species for the effect of extreme values. All variables of distances and tree–numbers

in all diameter classes were transformed into square roots. The variable "canopy cover", being a percentage, was arcsine–transformed. The variables "number of trees in diameter class 36–48 cm" and "number of trees in diameter class 48–80 cm" were normalized when combined in one category.

To prevent multi–colinearity, the variables were tested with Variance Inflation Factor (VIF) Analysis (Quinn & Keough, 2002). Variables with a tolerance value < 0.1 or a VIF > 10 were removed from the analyses (Bowerman & O’Connell, 1990).

In order to reduce the colinearity among the explanatory variables, a Pearson product–moment coefficient (r) was computed between all pairs of variables that remained from the VIF analysis and one variable was eliminated from pairs with r greater than 0.6 (Green, 1979). The decision as to which variable was to be retained was based on the results of a one–way ANOVA, and was that with the greatest among–group variance (McGarigal et al., 2000). In addition, a principal component analysis (PCA) of habitat variables was carried out to examine whether it was appropriate to substitute the original variables with a reduced set of component variables.

Univariate one–way ANOVA models were performed to check for significant differences (p < 0.05) in each of the remaining variables both in their linear and their quadratic format, followed by Post– Hoc tests to locate between–species differences.

Further, the variables that were significant in the ANOVA were used in a multivariate analysis to test for inter–specific differences in the nesting habitat selection among species. MANOVA was used to check for significant differences in nesting habitats among the species and Discriminant Factor Analy-

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

Table 1. Nesting habitat variables measured at raptor nest sites.

Tabla 1. Variables del hábitat de nidificación, medidas en los lugares que anidan las rapaces.

Variable

Description

Horizontal level (Topographical–Landscape variables)

Estimated from GIS at the nest site

Geomorphological variables Elevation (m)

Elevation of the nest site (0.1 ha)

Slope (degrees)

Degrees Slope of the nest site (0.1 ha)

Aspect (sine)

Orientation of the nest site, expressed as deviation from the east

Aspect (cosine)

Orientation of the nest site, expressed as deviation from the north

Disturbance variables Distance from villages (m)

Distance to the nearest village

Distance from other settlements (m)

Distance to the nearest inhabited building

Distance from paved roads (m)

Distance to the nearest asphalted road

Distance from unpaved roads (m)

Distance to the nearest forest road

Distance from agriculture land (m)

Distance to the nearest farmland (extensively or intensively)

Ecological variables Distance from forest edge (m)

Distance to the nearest open habitat

Distance from main steams (m)

Distance to the nearest main stream

Distance from local steams (m)

Distance to the nearest local stream (included all the streams)

Distance from summer water ponds (m)

Distance to the nearest water body on July (measured in 2001)

Distance from rocky area (m)

Distance to the nearest rocky area

Vertical level (Tree–Stand variables)

Estimated in the field at the nest site

Nest–tree characteristics DBH (cm)

Diameter at breast height of the nest tree

Height of Tree (m)

Height of the nest tree

Nest Height (m)

Height of the nest above the ground

Stand structure characteristics (0.1 ha) Total number of trees (> 8 cm)

Total number of trees in the nest (0.1 ha)

Number of trees in diameter class 8–20 cm

Number of trees in diameter class 8–20 cm in the 0.1 ha plot

Number of trees in diameter class 22–34 cm

Number of trees in diameter class 22–34 cm in the 0.1 ha plot

Number of trees in diameter class 36–48 cm

Number of trees in diameter class 36–48 cm in the 0.1 ha plot

Number of trees in diameter class 50–80 cm

Number of trees in diameter class 50–80 cm in the 0.1 ha plot

Mean DBH in plot (cm)

Mean diameter at breast height in the 0.1 ha plot

Canopy height (m)

Mean height of the tree canopy in the 0.1 ha plot

Canopy cover

% of the ground in the 0.1 ha under the cover of the canopy

135

136

Poirazidis et al.

Table 2. Density and nearest neighbouring intraspecific and interspecific distances (mean values in m ± SD) of nesting places of the species studied. G–values in bold format and range of distance values are given in parenthesis.The mean nearest heterospecific distance of one species to another must be read below the species’ name at column headings at the row representing the crossing point with the species of interest: a Number of active territories; b Territorial pairs / 100 km2.

Tabla 2. Densidad y distancias intraespecíficas e interespecíficas del vecino más próximo (valores medios en m ± DE) de los lugares de nidificación de las especies estudiadas. Los valores G se expresan en negrita y el rango de los valores de las distancias entre paréntesis. La media de la distancia heteroespecífica más próxima de una especie a la otra debe leerse debajo del nombre de la especie en los encabezamientos de las columnas en la hilera que representa el punto en que se cruza con la especie de interés: a Número de territorios activos; b Parejas territoriales / 100 km2.

Black vulture (na = 25) Black vulture Nb = 5.8

646 ± 464 0.48 (279–2,460)

Lesser spotted eagle (n = 19)

Booted eagle (n = 20)

Goshwak (n = 25)

4,617 ± 2,319 0.63 3,387 ± 2,531 0.37 (1,566–10,985) (489–10,481)

3,449 ± 2,154 0.48 (182–10,085)

Lesser spotted eagle 3,162 ± 969 0.83 N = 4.4 (1,566–4,608)

2,285 ± 1,646 0.45 2,525 ± 2,032 0.34 (648–7,056) (583–6,179)

2,800 ± 2,103 0.32 (48–6,173)

Booted eagle N = 4.6

1,773 ± 682 0.75 (489–3,189)

1,598 ± 1,000 0.54 3,416 ± 1,257 0.78 (524–4,471) (2,043–6,632)

1,645 ± 1,151 0.33 (122–4,213)

Goshwak N = 5.8

2,166 ± 834 0.71 (452–3,409)

1,428 ± 908 0.48 (121–4,348)

1,329 ± 988 0.31 (122–3,769)

3,061 ± 1,088 0.79 (1,739–5,134)

Table 3. Results of one–way ANOVA’s (F values) testing for significant differences of habitat variables among the four species studied: * p < 0.05; ** p < 0.01; *** p < 0.001. Test were performed on the trasformed variables as described in Methods. Only significant variables are shown for conciseness of presentation; full table available on request from the corresponding author.

Tabla 3. Resultados del test del ANOVA unidireccional (valores F) para las diferencias significativas de las variables del hábitat entre las cuatro especies estudiadas: * p < 0,05; ** p < 0,01; *** p < 0,001.

Los test se realizaron sobre las variables transformadas como se describe en el apartado Métodos.

Para una presentación más concisa sólo se muestran las variables significativas; la tabla completa puede solicitarse a los autores.

Variables Geomorphological variables Elevation (m)

29.845***

Slope (degrees)

4.788**

Aspect (north)

2.837*

Distance variables Distance from human infrastructure (m)

8.140***

Distance from unpaved road (m)

9.555***

Distance from forest edge (m)

9.970***

Distance from local steam (m)

4.663**

Distance from rocky area (m)

5.669**

Nest–tree characteristics and stand structure characteristics (0.1 ha) Height of tree (m)

6.832***

Total number of trees (> 8 cm)

3.706*

Number of trees in diameter class 22–34 cm

5.441**

Number of trees in diameter class 36–80 cm

10.964***

137

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

ses (DFA) was used to evaluate a possible differentiation of species along axes and the contribution of variables to species segregation.

In order to fit a parsimonious model (using as few variables as possible) and to deal with the problem of small samples in relation to the available predictors (Williams & Titus, 1988), the data were subdivided into three homogeneous sets (geomorphology, distances from elements and nest tree–forest structure) so as to determine the smallest subset of predictors per set. Since in any multivariate method, the use of automatic stepwise procedures has been criticized (James & McCulloch, 1990; Quinn & Keough, 2002) in our study all possible combinations of predictors were fitted, selecting the best one based on the smallest value of Akaike information criterion (AICc) (Burnham & Anderson, 2002). The selected variables per model were consequentially combined in the final DFA (full model).

A common problem in ecology when working with rare animal species such as raptors is the small sample size as it does not allow for the use of an independent set of data to evaluate the final model. Therefore, a cross–validated approach was used, where each case was classified by the functions derived from all cases other than that particular case. Statistical analyses were performed using SPSS 11. All means are given ± 1 SE, all tests were two–tailed and the significance level was set at p < 0.05.

Results

Dadia National Park Lesser–spotted eagle Black vulture Booted eagel Goshawk

N 0 1 2

4

6

8

10 km

Fig. 2. Nest site distribution of the four raptor species studied in Dadia National Park.

Fig. 2. Distribución de los lugares de nidificación de las cuatro especies de rapaces estudiadas en el Dadia National Park.

Breeding density and spatial distribution of nesting sites A total of 89 different active territories were surveyed in 2001. The breeding density of the four species studied varied between 4.4 and 5.8 pairs/ 100 km2 (table 2). Mean nearest– neighbour distances were shorter for the Black vulture than for the other species (table 2). Two groups of two species were distinguished by the G–test results.

The first group included the Goshawk (G = 0.79) and the Booted eagle (G = 0.78) (with a regular nest distribution at all distances); whereas the second group included the Black vulture (G = 0.48) and the Lesser–spotted eagle (G = 0.45). Spacing distribution for the Black vulture showed a clear clustering pattern due to colonial behaviour but solitary nesting was also observed (fig. 2). Although a clumped nest distribution in the Lesser– spotted eagle was indicated on the larger scales by the G test, the nesting pattern showed a regular pattern on the smaller scales (Ripley L(d) < 600 m).

The Black vulture nested at distances generally greater than other raptors between conspecifics.

For the remaining three species, the nearest–nest site distances between heterospecifics were always shorter than those between conspecifics with a mean interspecific nesting distance greater than 1,300 m (table 2).

Differentiation in nest–site selection among species The initial 24 variables were used since PCA analysis could not reduce them to fewer component axes and the quadratic term of the variables was not incorporated for the improvement of the models.

Two of the 24 variables as indicated by the VIF analysis and another four with a Pearson r value > 0.6 were removed from the sequential analysis.

From a dataset of 18 variables, twelve were significant in the ANOVA (table 3) (data of the Post–Hoc tests not included). The mean values (± 1 SE) for these variables plus the variable "distance from agricultural land” are shown in figures 3 and 4. With regard to the geomorphologic variables, Black vulture nests were situated at higher altitudes with steeper slopes, the Lesser– spotted eagle and the Goshawk nested in the lowlands and the Booted eagle in the intermediate areas. Black vulture nesting sites were father from the urban infrastructure and unpaved forest roads than the other species. The Lesser–spotted eagle nested in areas closer to forest openings and agricultural land compared with the other species. Regarding "distance from local streams",

Poirazidis et al.

4,000 3,000 2,000 1,000 N = 25 18 15 13 Am Ap Hp Ag 800

400 300 200 100 0 N = 25 18 15 13 Am Ap Hp Ag

12

0.6 0.4 0.2 0.0 –0.2 –0.4 –0.6 N = 25 18 15 13 Am Ap Hp Ag

3,000

600 500 400 300 200

2,000

1,000

100 N = 25 18 15 13 Am Ap Hp Ag 100 Distance from stream

Distance from forest edge

500

14

700

700 600

16

800

6,000 5,000

18

10 N = 25 18 15 13 Am Ap Hp Ag

Distance from unpaved road

Distance from human infrastructure

0 N = 25 18 15 13 Am Ap Hp Ag

20

Distance from agriculture land

100

22

0 N = 25 18 15 13 Am Ap Hp Ag 1,600 1,400

80

Distance from rocky area

200

24 Slope (degrees)

Elevation (m)

300

Aspect – north (–1 to +1)

138

1,200

60 40 20 0 N = 25 18 15 13 Am Ap Hp Ag

1,00 800 600 400 200 N = 25 18 15 13 Am Ap Hp Ag

Fig. 3. Topographical–landscape habitat characteristics (mean values ± 1 SE) of the four raptor species in Dadia National Park: Am. Aegypius monachus; Ap. Aquila pomarina; Hp. Hieraaetus pennatus; Ag. Accipiter gentilis.

Fig. 3. Características topográfico–paisajísticas del hábitat (valores medios ± 1 EE) de las cuatro especies de rapaces en el Dadia National Park: Am. Aegypius monachus; Ap. Aquila pomarina; Hp. Hieraaetus pennatus; Ag. Accipiter gentilis.

a significant difference was detected only between the Lesser–spotted eagle and the Booted eagle, while "distance to rocky areas" differentiated the Black vulture from the Booted eagle and the Lesser–spotted eagle. The Goshawk and the

Booted eagle nested in areas with more trees in the diameter classes 22–34 cm and 36–80 cm than the other two species. Finally, the Booted eagle and the Goshawk nested in taller trees than the Black vulture.

139

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

Total number of trees

16

14

12

10

Number of trees in diameter class 22–34 cm

90

N = 25 18 15 13 Am Ap Hp Ag

70 60 50 40 30 20 10 N = 25 18 Am Ap

15 13 Hp Ag

20

18

18

16

16

14

14

12

12

10

10

8 6 4 2

80

Number of trees in diameter class 36–80 cm

Height of tree

18

N = 25 18 15 13 Am Ap Hp Ag

8 6 4 2 N = 25 18 Am Ap

15 13 Hp Ag

Fig. 4. Vegetation characteristics (mean values ± 1 SE) of the four raptor species in Dadia National Park. (For abbreviations see fig. 2.)

Fig. 4. Características de la vegetación (valores medios ± 1 EE) de las cuatro especies de rapaces en el Dadia National Park. (Para las abreviaturas ver la fig. 2.)

Discriminant function analysis The overall difference in nest–site selection characteristics among raptors was highly significant (MANOVA, Wilks’ lambda = 0.099, F = 4.957, p < 0.001). According to Akaike Information Criterion (AICc), seven variables were selected from the three homogeneous datasets and were included in the final DFA full model. The analysis of multi– colinearity showed that no variable had a VIF value of more than 1.9. This model created three significant discriminant functions that explained the differentiations among the species (table 4).

The first axis contributed to 67.5% of the total variance explained. The variables "elevation" and "number of trees in diameter class 36–80 cm" received the greatest relative weight on raptors’ differentiation. This axis represents the transition

from lower altitude areas with many old trees (chosen by the Lesser–spotted eagle and the Goshawk) to areas of higher altitudes with fewer old trees (chosen by the the Black vulture). The Booted eagles’ scores overlapped considerably with the other species (fig. 5). These two variables also had the maximum F–value in the univariate analysis, being thus of primary importance in the differentiation of the four raptor species in Dadia NP (table 3). On the second axis (23.1% of the explained variance), the "number of trees in diameter class 36–80 cm" and "distance from local streams" were the most important variables. This axis represents a transition from forest areas with many old trees to forest areas with fewer old trees surrounding local streams. On this axis, all species overlapped considerably and differentiation was only found between the Booted eagle and the

140

Poirazidis et al.

Table 4. Results of the discriminant function analysis according to the overall full model of the nesting habitat Tabla 4. Resultados del análisis de función discriminante, según el modelo global total del hábitat de nidificación.

Function 1

Function 2

Function 3

Eigenvalue

2.291

0.784

0.321

Percentage of eigenvalue associated with the function (%)

67.50

23.10

9.50

Cumulative variance (%)

67.50

90.50

100.00

Canonical correlation

0.834

0.663

0.493

Wilks’ Lambda

0.129

0.424

0.757

125.978

52.723

17.118

P < 0.001 (21)

P < 0.001 (12)

P < 0.01 (5)

Elevation

0.723

0.452

0.182

Aspect (north)

–0.254

0.104

–0.241

Distance from forest edge

0.278

0.036

–0.407

Distance from local stream

–0.005

0.576

0.161

Total number of trees

–0.029

0.219

0.928

Number of trees in diameter class 36–80 cm

–0.538

0.577

–0.279

Height of tree

–0.036

0.298

0.527

Chi–square statistic Significance (degrees of freedom) Standardized canonical discriminant function coefficients

Lesser–spotted eagle (fig. 5). Finally, the third axis explained only 9.5% of the total variance with the most important variable being the "total number of trees" representing a transition from sparse to denser forest areas. On this axis all species overlapped considerably and most nests were situated in the centre of the axis (fig. 6).

The overall classification rate was 82.4% in the model. The most accurate classifications were found for the Black vulture, the Lesser–spotted eagle and the Booted eagle (91.7%, 88.9% and 78.6%, respectively), while a medium classification was found for the Goshawk (58.3%). In the evaluation model, the Lesser–spotted eagle and the Black vulture were reclassified correctly as in the original model but a misclassification occurred for the Booted eagle and the Goshawk, decreasing the overall rate to 77.9%.

Discussion Spatial distribution of nests Clumped raptor dispersions may arise due to the diminished suitability of breeding sites (Solonen, 1993) but also as a result of species sociality (e.g. colonial species such as the Black vulture). The

Lesser–spotted eagle is known as being solitary and strictly territorial in other European sites, nesting 7–10 km apart, though nest distances of only 300–400 m do occur (Cramp & Simmons, 1980). In Dadia NP nest spacing of the Lesser–spotted eagle has quite possibly been defined by the proximity of foraging habitats such as mosaic habitats, arable fields and streams (Xirouchakis, 1999; Poirazidis et al., 1996) resulting in a closer proximity of nest sites. Territorial behaviour may have influenced nest spacing of the Booted eagle and the Goshawk in Dadia NP, as suggested also by the results of Booted eagles in Spain (Martinez et al., 2006) or of the near perfect nest spacing reported for Goshawks in Italy, France, Finland and Germany (Kostrzewa, 1991; Solonen, 1993; Penteriani & Faivre, 1997; Penteriani et al., 2001).

Species–specific habitat use is considered to be a basic prerequisite for the coexistence of different species of sympatric raptors (Newton, 1979; Bechard et al., 1990). In Dadia NP, in addition to different food habits, the raptors studied use open foraging areas through a temporal rotation (Xirouchakis, 1999; Vasilakis et al., in press), possibly minimizing conflicts among species in this way. Where nearest– nest site distances between heterospecifics were found to be shorter than those between conspecifics, interspecific competition for nesting habitat selection

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4

Dicriminant function 2

3 2 3 1

4

Species centroids 1

0

4 A. gentilis

2

–1

3 H. pennatus

–2

2 A. pomarina 1 A. monachus

–3 –4

–2 0 2 Dicriminant function 1

4

Fig. 5. Discriminant function analysis of nesting habitat characteristics of raptors in Dadia National Park (first and second axes).

Fig. 5. Análisis de función discriminante de las características del hábitat de nidificación de las rapaces en el Dadia National Park (primer y segundo ejes).

Dicriminant function 1

4

2

Species

0

A. gentilis H. pennatus

–2

A. pomarina A. monachus

–4

–3

–2 –1 0 1 2 Discriminant function 3

3

Fig. 6. Discriminant function analysis of nesting habitat characteristics of raptors in Dadia National Park (first and third axes).

Fig. 6. Análisis de la función discriminante de las características del hábitat de nidificación de las rapaces en el Dadia National Park (primer y tercer ejes)

142

may have had weak effects on their distribution.

Studies of raptor assemblages in Kazakhstan (Katzner et al., 2003) and in Finland (Solonen, 1993) led to similar conclusions. The high interspecific G–values found in the Black vulture population were related more to the particularities of the bird’s nesting habitat (higher altitudes, steep slopes) than to interaction with the other species. The Lesser–spotted eagle and the Goshawk avoided nesting at higher altitudes, possibly be due to the absence of favoured foraging habitats in these areas (Poirazidis et al., 2006).

Species differentiation Sympatric raptors show a varying level of differentiation in nest–site characteristics (e.g. Titus & Mosher 1981; Janes, 1985; Kostrzewa, 1989; Bechard et al., 1990). Geomorphologic habitat characteristics seem to be the most important factors for a variety of animal species, especially in areas with heterogeneous landscape features (Pereira & Itami, 1991). The DFA analysis indicated that altitude was the primary variable distinguishing the Black vulture from the other species. The preference for slopes, as shown by the Black vulture at Dadia NP (see also Poirazidis et al., 2004), has also been reported in Spain and is generally interpreted as a response to the existence of slope winds that enhance flight energy during foraging (Donázar et al., 2002). The three remaining species were not markedly differentiated by slope since many of their nests were located either at middle altitudes or in the lowlands, which have fewer steep areas (Poirazidis, 2003a). Other studies of sympatric forest raptors have likewise reported that relatively few species select steep slopes for nesting purposes (Titus & Mosher, 1981; Speicer & Bosakowski, 1988; Selas, 1997).

Landscape heterogeneity greatly contributes to both the diversity and abundance of raptors (Sanchez–Zapata & Calvo, 1999; Anderson, 2001).

Although a considerable level of overlapping was observed among species in the multivariate analysis, the Lesser–spotted eagle was partly differentiated from the other species, reflecting its choice for nesting in mosaic habitats dominated by forest edges, small portions of mature forests and local streams (Väli et al., 2004). There was a marked relocation in the altitudes where the Lesser–spotted eagles placed their nest platforms; for instance, while only 50% of the pairs bred below 100 m in the 1980s (Hallmann, 1979) in this study the number rose to 67%. This lowering in height could be the result of a trend showing a definite reduction in the availability of open and semi– open habitats, as has been recorded in the study area since the 1950s and which is largely due to land use changes (Triantakonstantis et al., 2006).

These changes have occurred for socio–economic reasons and involve land abandonment as well as the decline of free–range livestock (Adamakopoulos et al., 1995), subsequently affecting the availabil-

Poirazidis et al.

ity of the raptors’ prey (Baker & Brooks, 1981; Preston, 1990). Such reduction in forest heterogeneity has most likely resulted in a decrease in the density of reptiles, an important food source for the Lesser–spotted eagle in our study area (Vlachos & Papageorgiou, 1996).

The Goshawks’ choice for nesting at low altitudes (54% of nests below 130 m) —like the Lesser–spotted eagle— is probably also related to higher densities of prey available in the lowlands (Poirazidis et al., 2006). An association between breeding density and main prey distribution has also been reported in Italy, where a higher nest density of Goshawks at lower elevations rather than in the mountain zone was found (Penteriani, 1997), in Sweden where results showed that food was the main factor determining Goshawks’ habitat use (Kenward & Widen, 1989), and in Spain for the Booted eagle where nesting sites were placed close to marshland with abundance of prey (Suarez et al., 2000).

The importance of the mature forest as a vital parameter in raptors’ nesting habitat is suggested by the fact that the variable "number of trees in diameter class 36–80 cm" had the highest loading in the first and second axes of the DFA. Compared to the other species, the Black vulture nesting areas were characterized by the occurrence of large trees on steep slopes, emphasising the bird’s most basic nest–site requirements. This is previously known from other studies (Donázar et al., 2002; Poirazidis et al., 2004). The Goshawks’ preference for mature forest stands has also been reported elsewhere (e.g. Reynolds et al., 1982; Block et al., 1994; Kenward, 1996) and explains the importance of the nest stand structure as a proximate factor in the selection of nesting place (Penteriani et al., 2001).

Mature forest stands offer many tall trees with open space around the trunks, favouring breeding and foraging activities of the Goshawk (Titus & Mosher, 1981; Kenward et al., 1993; Moorman & Chapman, 1996; Penteriani et al., 2001) and the Booted eagle (Suarez et al., 2000).

Anthropogenic disturbance did not seem to be an important factor in nest site selection of the raptors under study. It appears that many raptors can tolerate a low intensity and short duration of human disturbance near their nests when related to food availability but avoid areas of intensive activity (e.g. Andrew & Mosher, 1982; Anthony & Isaaks, 1989). Non–intensive cultivation and grasslands within the forests of Dadia NP comprise the raptors’ foraging grounds and are vital elements for their conservation (Bakaloudis et al., 1998; Xirouchakis, 1999). Over the last 20 years the Lesser–spotted eagle has lost most of its traditional forest territories in the highlands, largely due to human activities of low intensity, and it is nowadays forced to nest in the lowlands where a mosaic of habitats prevails. An increase in the Lesser–spotted eagle’s tolerance to the proximity of humans has also been observed in Estonia (Väli et al., 2004); and a similar situation with the

143

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

Booted eagles has been noted in Donãna, Spain (Suarez et al., 2000). In addition, the results of other studies clearly show that the distribution of Buzzards (Buteo buteo) and Goshawks (Speiser & Bosakowski, 1987; Kostrzewa, 1989; Penteriani & Faivre, 1997; Sergio et al., 2002) has been affected by intense persecution. Historically, the raptors in Dadia NP have not suffered persecution and they have been able to coexist with humans.

Differentiations in the conditions of the raptors’ nesting habitat as presented in this work suggest that their division was partly due to different species–specific nest–characteristic demands. Habitat selection proceeds in a stepwise fashion where the various selection criteria are hierarchically ordered (Penteriani et al., 2001). The bird species studied were initially differentiated by geomorphology and distance to foraging areas. Once these criteria were determined breeding areas were subject to forest structure.

Management implications A varied plan should be implemented to preserve the remarkable diversity of raptors in Dadia NP and certain management measures should be enforced.

Conservation action must be directed primarily to the preservation of the mature forest stands in the area. Landscape heterogeneity could be preserved by the creation and/or restoration of small forest openings in areas of dense forest with controlled logging and perhaps with the reintroduction of herd grazing. Promotion of traditional land uses such as extensive agriculture and low–intensity livestock grazing would preserve a mosaic of habitats. This is particularly important for raptor species such as the Lesser–spotted eagle, priority targets for conservation (Meyburg et al., 2001). Such actions would also contribute positively to the biodiversity of other taxa in Dadia NP (Kati et al., 2004). For the Black vulture, apart from the preservation of tall trees on steep mountain slopes, advanced planning is needed to prevent the construction of forest roads near existing nest sites. Furthermore, any forestry activity should be strictly avoided in the vicinity of the Black vulture’ nesting sites, especially during the breeding period (Morán–López et al., 2006). Nest– site protection measures should be applied throughout the whole area of the Dadia NP from the lowlands to the uplands, in both the cores and the intensively managed zones.

Acknowledgements We are most grateful to our colleagues at WWF– Greece for their continuous support throughout the study period and especially to T. Skartsi, D. Vasilakis, K. Pistolas and P. Babakas. In addition, we would like to thank Juan Negro and the two anonymous reviewers for their valuable comments on the manuscript. We would further like to thank D. Kostovska for help given in the fieldwork as well as J. Elorriaga,

S. Schindler, E. Papadatou and A. Porss for their helpful comments on a first draft. This study was financed by the research project "EPEAEKII–PYTHAGORAS II: KE 1329–1", co–funded by the European Social Fund & National Resources.

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Diet overlap of immigrant narrow–barred Spanish mackerel Scomberomorus commerson (Lac., 1802) and the largehead hairtail ribbonfish Trichiurus lepturus (L., 1758) in the Egyptian Mediterranean coast S. A. Bakhoum

Bakhoum, S. A., 2007. Diet overlap of immigrant narrow–barred Spanish mackerel Scomberomorus commerson (Lac., 1802) and the largehead hairtail ribbonfish Trichiurus lepturus (L., 1758) in the Egyptian Mediterranean coast. Animal Biodiversity and Conservation, 30.2: 147–160.

Abstract Diet overlap of immigrant narrow–barred Spanish mackerel Scomberomorus commerson (Lac., 1802) and the largehead hairtail ribbonfish Trichiurus lepturus (L., 1758) in the Egyptian Mediterranean coast.— The immigrant S. commerson (Lac., 1802) represents more than 2% of the total Egyptian catch and its distribution stretches from East to West along the Egyptian Mediterranean coast. The feeding habits of T. lepturus and S. commerson were investigated through stomach content analysis of specimens collected from Abu Qir Bay (Egypt) on a seasonal basis from November 1999 to January 2001 using daytime purse seines. The food content range of T. lepturus was wide, including Engraulis encrasicolus, Gobius spp., Sardinella aurita, Sardina pilchardus, fish eggs, amphipods, copepods and shrimps. The main diet constituents of S. commerson included Engraulis encrasicolus, Sardinella aurita, Sardina pilchardus and shrimps. Seasonal variations of feeding activity indicated that food consumption was highest in spring to autumn for T. lepturus and in summer and autumn for S. commerson. The diet overlap in terms of number and weight between the two species was high. Food composition was related to fish size in both examined fishes. Small T. lepturus (less than 30 cm) fed mainly on crustaceans, while larger samples (more than 59 cm) fed only on fishes. Teleosts were the most important food item for S. commerson of all sizes, while this species became piscivorous when larger than 40 cm in length.

Key words: Diet and trophic level, Trichiurus lepturus, Scomberomorus commerson, Egyptian coast.

Resumen El solapamiento de la dieta del carite estriado Indo–Pacífico Scomberomorus commerson (Lac., 1802) y del pez sable Trichiurus lepturus (L., 1758) en la costa mediterránea egipcia.— La especie inmigrante S. commerson (Lac., 1802) constituye más del 2% de las capturas egipcias totales y su área de distribución se extiende de este a oeste a lo largo de la costa mediterránea egipcia. Se investigaron los hábitos alimentarios de T. lepturus y S. commerson a través del análisis de los contenidos estomacales de los ejemplares recogidos en la bahía de Abu Qir (Egipto) siguiendo una pauta estacional desde noviembre de 1999 a enero del 2001, utilizando jábegas diurnas. La variedad del contenido estomacal de T. lepturus era amplia, incluyendo a Engraulis encrasicolus, Gobius spp., Sardinella aurita, Sardina pilchardus, huevas de pez, anfípodos, copépodos y decápodos. La dieta principal de S. commerson incluía Engraulis encrasicolus, Sardinella aurita, Sardina pilchardus y decápodos. Las variaciones estacionales de la actividad alimentaria indicaban que el mayor grado de consumo de alimentos se daba de primavera a otoño en T. lepturus, y de verano a otoño en S. commerson. El solapamiento de la dieta de las dos especies, en términos de número y peso, era grande. En ambas especies examinadas se detectaron cambios en la composición del alimento, en función de la talla de los peces. Los T. lepturus de tallas pequeñas (menos de 30 cm) se alimentaban principalmente de crustáceos, mientras que los de tallas grandes (de más de 59 cm) se alimentaban sólo de peces. En todos los grupos de tallas de S. commerson, las presas principales eran los teleósteos, aunque esta especie se vuelve totalmente piscívora al superar el tamaño de 40 cm.

ISSN: 1578–665X

© 2007 Museu de Ciències Naturals

148

Bakhoum

Palabras clave: Dieta y nivel trófico, Trichiurus lepturus, Scomberomorus commerson, Costa egipcia.

(Received: 3 VII 06; Conditional acceptance: 8 IX 06; Final acceptance: 30 III 07) Shnoudy A. Bakhoum, National Inst. of Oceanography and Fisheries, Alexandria, Egypt.

E–mail: shnoudybakhoum@yahoo.com

149

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

Introduction The exotic fish species of the Mediterranean Sea were reviewed in depth; Golani et al. (2002) described all alien fish species, including 59 Lessepsian migrants, which migrated from the Indo–Pacific through the Suez Canal. These included the narrow–barred Spanish mackerel Scomberomorus commerson (Lac., 1802), recorded for the first time in Palestine (Hornell, 1935). Ben–Tuvia (1985) recorded that S. commerson had reached the eastern part of the Mediterranean Sea (Israel, Lebanon, Syria, Turkey and south eastern Greece) and it was later reported that this Lessepsian migrant has expanded its distribution up to the Aegean Sea (Golani et al., 2002).

The relative abundance of S. commerson in the Egyptian Mediterranean landings has since increased from 224 to 1,301 tons, and it is now considered an important economic species. It constitutes 2.08% of the total catch off the Egyptian Mediterranean coast (fig. 1).

Although S. commerson was first recorded in 1935, its first representation in a commercial catch off the Egyptian Mediterranean coast was reported in the eastern area in 1991 (Port Said & Izbet El Borg). It has since expanded its distribution up to Alexandria in the western part of the Egyptian Mediterranean coast (GAFRD, 2004) (fig. 2 ). This indicates that S. commerson is now apparently well established in the eastern Mediterranean and has become an economically important species in the Egyptian Mediterranean fisheries.

The largehead hairtail ribbonfish (T. lepturus) (L., 1758) has a worldwide distribution along the shores of tropical and subtropical seas. It is a benthopelagic species found at depths not exceeding 350 m. The narrow–barred Spanish mackerel S. commerson is a migratory fish, found in small

schools. It is epipelagic in coastal waters at depths between 15 and 200 m (Whitehead et al., 1986).

The coastal lagoons are important zones for the nourishment, nursing and reproduction of many fish species (Ribeiro et al., 1997). Abu Qir Bay is a main region of nourishment for the endemic ribbonfish and immigrant S. commerson, which have the same feeding habits as small size fish. The ribbonfish is generally found along muddy bottoms of shallow coastal waters, and often enters estuaries (Nakamura, 1995).

S. commerson also exists in drop–offs and shallow or gently sloping reefs and lagoon waters that are often of low salinity and high turbidity (Myers, 1991). These environmental conditions are characteristic of Abu Qir Bay, which has a well–developed shallow thermocline (Gerges, 1976). This leads to the aggregation of small fish of these species in the same area, and the competition between them for food and feeding space determines their population size. This greatly helps to understand not only the feeding habit of fish species but also the inter–specific interactions.

The study of diets and feeding habits of fish and other marine vertebrates through the examination of stomach contents has become standard practice (Hyslop, 1980). It plays an important role in our understanding of the dynamics of the ecological relations between coexisting species, and consequently provides information that contributes to the management of fishing resources (Caragitsou & Papaconstantinou, 1993).

The purpose of this study was to evaluate the successful propagation and economical importance of S. commerson in the fisheries of Egyptian Mediterranean water, elucidate the interrelationship of T. lepturus and S. commerson in feeding habits and investigate their food variations according to seasons and fish size.

Catch percentage

2.5 2 1.5 1 0.5 0

A

B

C

D Years

E

F

G

Fig. 1. Catch percentage of immigrant S. commerson in the Egyptian Mediterranean fisheries: A. 1991; B. 1993; C. 1995; D. 1997; E. 1999; F. 2001; G. 2003.

Fig. 1. Porcentaje de S. commerson inmigrantes capturados en las pesquerías egipcias mediterráneas. (Para las abreviaturas de los años, ver arriba.)

150

Bakhoum

1,400

Percentage of catch

1,200 1,000 800 600 Port Said

400

Izbet El Borg Borg El Brulous

200 0

Rashied 1996

1997 1998

1999 2000 2001 2001 2003 2004 Years

Alexandria

Fig. 2. The rate of expansion of S. commerson in the Egyptian Mediterranean coast.

Fig. 2. Tasa de expansión de S. commerson en la costa mediterránea egipcia.

Material and methods Fish samples were collected seasonally from November 1999 to January 2001 from Abu Qir Bay in the Egyptian Mediterranean coast, east off Alexandria (latitude from 30° 5' to 30° 20' N and longitude from 31° 15' to 31° 25' E) (fig. 3).

Daytime purse seine fishing gear was used in the present study, in accordance with the description of El–Haweet (2001). This system/net consists of a long curtain with a bunt in the middle.

Its upper edge is about 160 m long with a buoy every 50 cm and a lead line in the net bottom about 140 m with weights every 30 cm. A number of copper rings are attached along the lead line and the purse rope passes through these rings.

The mesh size varies between 16 and 18 mm.

About 12–17 persons operate the net.

A total of 297 T. lepturus and 178 S. commerson (Lac., 1802) specimens were collected. Total length (TL, cm), total (TW, g) and gutted weights (GW, g) were recorded for each specimen. Stomachs were preserved in 10% formalin solution.

Weights of food content (g) were determined and analyzed to the lowest possible taxon, depending on the digestion stage of each item. Number and weight of the different prey in each stomach were also recorded.

Fullness index (FI) was calculated according to Berhaut (1973), FI = 100W/ / W, where W/ is the weight of stomach contents and W is the gutted weight of the fish. Empty coefficient was computed as the percentage of the empty stomachs

from among the total number of examined stomachs. The contribution of each type of food to the diet was expressed as percentage frequency of occurrence (%O), numerical percentage (%N) and weight percentage (%W). The percentage index of relative importance (%IRI) was estimated following King (1984) and Cortes et al. (1996). This index combines prey number, weight and occurrence (Hyslop, 1980).

Trophic levels were estimated from individual food items according to Pauly et al. (2000).

The interspecies dietary overlap was assessed with the Morisita–Horn Index (Horn, 1966; Smith & Zaret, 1982). The trophic overlap was classified according to the scale proposed by Langton (1982). Values between 0.0 and 0.29 indicate low overlap, values between 0.30 and 0.65 indicate middle overlap, and values from 0.66 to 1 indicate high overlap.

Seasonal variations in fullness index were analyzed using the Kruskal–Wallis test. If a significant difference was found, comparison was performed using the Mann–Whitney U–test (Siegel, 1981). The differences in number of fish prey per stomach between species were tested by covariance analysis. Contingency table analysis was applied to determine the seasonal variations in the empty coefficient and also to test the difference in prey composition by number between predators (Crow, 1982).

Data and statistics on fish production in Egypt were taken from the General Authority for Fish Resources Development (GAFRD, 2004).

151

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

30º 05'

10'

15'

20'

Eastern Mediterranean Sea

30

25'

50

80

Rosetta Mouth

20

20'

Nelson Island

Abu Qir Bay

Abu Qir Headland

10

31º 15'

Elebaia gumping station

Lake Idku

Fig. 3. Studing area with the fishing ground of daytime purse seine.

Fig. 3. Área de estudio incluyendo las zonas de pesca de la jábega diurna.

Results The length of T. lepturus caught in the sampled area ranged from 22 to 60 cm TL, while the length of S. commerson ranged from 4 to 60 cm TL. These specimens were immature fishes that entered Abu Qir Bay for feeding.

Feeding intensity The lowest values of empty stomachs for T. lepturus (8.33%) and S. commerson (12.12%) were observed in summer, while the highest proportions of empty stomachs for both species were observed

in winter (44.74% and 34.15%, respectively). Fullness index reached the maximum values (2.01) for T. lepturus and (2.39) for S. commerson in spring and summer, and the lowest values in winter (0.84 and 0.33, respectively) (table 1).

Contingency table analysis was applied for testing the seasonal differences in the proportion of empty stomachs for the two mentioned species.

The grand total (2 and G values indicated that there was no significant difference (G = 3.244, df = 3, p > 0.05). Kruskal–Wallis test showed significant seasonal differences in fullness index of T. lepturus (H = 24.759, df = 3, p < 0.001). This was attributed to the difference between spring and

Table 1. Seasonal variations of empty coefficient and fullness index of T. lepturus and S. commerson in Abu Qir Bay off Alexandria.

Tabla 1. Variaciones estacionales del coeficiente de estómagos vacíos y el índice de llenado del estómago de T. lepturus y S. commerson en la bahía de Abu Qir, frente a la costa de Alejandría.

T. lepturus

S. commerson

Season

N

Empty coefficient

Fullness index

N

Empty coefficient

Fullness index

Spring

36

22.2

2.0

44

29.6

0.5

Summer

32

8.3

1.6

33

12.1

2.4

Autumn

115

14.8

1.1

60

13.3

1.3

Winter

114

44.7

0.8

41

34.2

0.3

152

autumn (Mann–Whitney U–test, p < 0.05), spring and winter (Mann–Whitney U–test, p < 0.001) and summer and winter (Mann–Whitney U–test, p < 0.001). Significant seasonal differences in stomach fullness were also found for S. commerson (H = 27.938, df = 3, p < 0.001), and were observed between summer and both spring and winter (Mann– Whitney U–test, p < 0.001), between autumn and spring (U–test, p < 0.05) and between autumn & winter (U–test, p < 0.001). The comparison between seasonal differences in fullness index for T. lepturus and S. commerson, using the Kruskal–Wallis test, indicated that differences were not significant (H = 0.769, p > 0.05).

Food patterns

Bakhoum

cant difference between species (G = 207.47, df = 7, p > 0.01) and was attributed to the difference between S. commerson and T. lepturus in the following prey, S. aurita (G = 15.74, p < 0.05), amphipods (G = 105.29, p < 0.01), copepods (G = 39.57, p < 0.01) and shrimps (G = 38.69, p < 0.01).

Percentage index of relative importance (%IRI) This index revealed that teleosts were the most important food item, contributing 92.62% and 95.80% to the diet of T. lepturus and S. commerson, respectively. Amphipods and shrimps represented the second and third most important food items for T. lepturus, whereas shrimps were the second and S. aurita the third preferential food item for S. commerson (table 2).

The diet of T. lepturus included Engraulis encrasicolus, Gobius spp., Sardinella aurita, Sardina pilchardus, fish eggs, amphipods (Hyperia latissima and Gammarus latissima), copepods (Oithona spp. and Paracalanus parvus) and shrimps (Crangon crangon). Results also revealed that S. commerson preyed upon the same food items as T. lepturus except for Gobius spp., fish eggs, amphipods and copepods.

Trophic levels estimated from individual food items for T. lepturus and S. commerson were 4.10 and 4.30, respectively. This index revealed that the trophic level for T. lepturus clearly increased with fish length and that for S. commerson increased initially and then remained stable (table 3).

Frequency of occurrence

Seasonal variations of food patterns

The most frequent food item found in the T. lepturus diet was E. encrasicolus, while shrimps and unidentified fish remain ranked second and third. The most frequent species found in the stomachs of S. commerson were also E. encrasicolus, followed by unidentified fish remains (table 2).

Seasonal variation in diet of T. lepturus showed that fish was the main prey item throughout the year.

Fish mostly occurred in the examined stomachs in summer and reached the maximum value in autumn. Their numerical abundance was low in spring and higher in autumn. The weight abundance of fish prey did not vary much between seasons, ranging from 83.75% to 98.82% of the total weight of food bulk throughout the year. Crustaceans were the second most important prey throughout the year.

They were found in the stomachs in maximum numbers in summer and winter and were least frequent in autumn. Their numerical abundance was rare in autumn (table 4).

The preferred item in the diet of S. commerson in all seasons was E. encrasicolus. It occurred mostly in summer, and was fairly common in autumn and spring. Numerical abundance of this food item comprised lowest values in spring and autumn, with an increasing trend during successive seasons, reaching the maximum value in summer. Moreover, representation of E. encrasicolus in the food bulk weight ranged from 42% in winter to 88% in spring. Seasonal variations in the percent index of relative importance (%IRI) ranged from 85% in autumn to 96% in summer, indicating it was consumed in high quantities throughout the year. S. aurita was not observed as a food item in summer, but it became the second most important prey item in autumn. S. pilchardus was absent as prey in spring and summer but it represented the second and third most important prey in winter and autumn. Shrimps were rarely recorded in winter and autumn and reached maximum values in spring and summer (table 5).

Prey composition by number and weight E. encrasicolus was the most important prey for T. lepturus comprising about 37.83% of the total food by number and 70.05% by weight. Amphipods were the second most important food item by number followed by copepods and shrimps. Other prey such as fish eggs, Sardinella aurita, Sardina pilchardus and Gobius spp. were rarely found in the diet of T. lepturus. The second most important prey in the diet of T. lepturus in terms of weight was unidentified fish remains, followed by digested food, S. pilchardus, Gobius spp., S. aurita, and shrimps, while amphipods, copepods and fish eggs were represented by less than 1% of the total food weight.

The diet of S. commerson by number consisted mainly of E. encrasicolus and shrimps, while S. aurita and, S. pilchardus contributed about 11%.

The most important food item in terms of weight was also E. encrasicolus, followed by S. aurita and S. pilchardus (table 2).

Comparing the abundance by number for both species revealed that the eight food categories of T. lepturus included all four–food items of S. commerson. Contingency table analysis was applied to test the differences in prey composition by number between species. This test showed signifi-

Trophic levels of fishes

153

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

Table 2. Diet composition of T. lepturus and S. commerson in Abu Qir Bay off Alexandria expressed as frequency of occurrence (%O), percent by number (%N), percent by weight (%W) and percentage index of relative importance (%IRI).

Tabla 2. Composición de la dieta de T. lepturus y S. commerson en la bahía de Abu Qir, frente a la costa de Alejandría, expresada como la frecuencia de ocurrencia (%O), el porcentaje numérico (%N), el porcentaje según el peso (%W), y el porcentaje según el índice de importancia relativa (%IRI).

Species

T. lepturus

Food items

%O

A–Teleosts

%N

S. commerson

%W

%IRI

%O

%N

%W

%IRI

65.66

41.63 91.96

92.62

81.11

65.44

95.77 95.80

Engraulis encrasicolus

48.49

37.83 70.05

92.09

51.67

54.84

56.27 90.92

Gobius spp.

1.68

0.95

3.33

0.13

0.00

0.00

0.00

0.00

Sardinella aurita

2.36

1.33

2.59

0.16

8.33

7.37

20.23

3.64

Sardina pilchardus

2.02

1.14

5.20

0.23

3.89

3.23

16.95

1.24

Fish eggs

0.67

0.38

0.05

0.01

0.00

0.00

0.00

0.00

Unidentified fish remains

10.44

B–Crustaceans

10.74

17.22 7.38

2.32

20.88

58.37

2.13

7.22

34.56

2.20

Amphipods

7.41

29.28

0.27

3.85

0.00

0.00

0.00

0.00

Copepods

2.36

16.35

0.03

0.68

0.00

0.00

0.00

0.00

Shrimps

11.11

12.74

1.83

2.85

7.22

34.56

2.20

4.20

C–Digested food

6.37

5.91

8.33

4.20

2.03

Food overlap between species A highly significant overlap, 0.75 by number and 0.95 by weight, was found in the diet of the two species. The overlap of food categories according to seasons revealed that there were no important seasonal changes according to weight, but wide variation according to number (table 6).

Feeding variations with fish length Variation in abundance of food species in relation to fish size indicated that the diet of small T. lepturus mainly contained crustaceans (95%), while fish prey (E. encrasicolus) was of minor importance (5%). In contrast, teleosts were the most abundant food items (62%) followed by crustaceans (38%) in the diet of S. commerson of the same size range (less than 30 cm). The percentage of fish prey clearly increased in the diet of both species with increasing fish length.

T. lepturus consumed crustaceans and fish prey until 59 cm in length, and fishes only at over 59 cm.

Larger S. commerson (> 40 cm), however, fed only on fish prey (figs. 4–5).

The mean values of fish prey number per stomach for T. lepturus (1.352) was significantly lower

Table 3. Trophic levels of T. lepturus and S. commerson in Abu Qir Bay off Alexandria: Sg. Size groups (in cm); T. Trophic level; SE. Standard error.

Tabla 3. Niveles tróficos de T. lepturus y S. commerson en la bahía de Abu Qir, frente a la costa de Alejandría: Sg. Tamaño de los grupos (en cm); T. Nivel trófico; SE. Error estándar.

Species T. lepturus Sg

S. commersons

T

SE

T

SE

< 30

3.60

0.53

4.20

0.74

30–39

4.10

0.69

4.30

0.76

40–49

4.00

0.69

4.50

0.80

50–59

4.30

0.77

4.50

0.80

> 60

4.50

0.80

4.50

0.80

Total T

4.10

0.69

4.30

0.76

154

Bakhoum

Table 4. Seasonal variations in the diet of T. lepturus in Abu Qir Bay off Alexandria expressed as frequency of occurrence (%O), percent by number (%N), percent by weight (%W) and percentage index of relative importance (%IRI).

Tabla 4. Variaciones estacionales en la dieta de T. lepturus en la bahía de Abu Qir, frente a la costa de Alejandría, expresada como la frecuencia de ocurrencia (%O), el porcentaje numérico (%N), el porcentaje según el peso (%W), y el porcentaje según el índice de importancia relativa (%IRI).

Season Spring

Summer

Autumn

Winter

Food items %O

%N

%W

%IRI

%O

%N

%W

%IRI

%O

%N

%W

%IRI

%O

%N

%W

%IRI

A–Teleosts 61.11 13.50

90.69 86.02 75.01 56.36 83.75 66.17 88.70 83.97 98.82 99.79 41.22 29.09 89.91 80.29

Engraulis encrasicolus 44.44

12.27 62.39 55.81 43.75 29.08 62.06 63.01 67.83 78.21 65.42 98.73 30.70 22.42 69.35 79.44

Gobius spp.

0.00

0.00

0.00

29.08

6.25

3.64

16.22

1.96

0.87

0.64

4.77

0.05

1.75

1.21

8.70

0.49

0.00

0.00

0.00

0.00

0.00

3.48

2.56

5.58

0.29

0.88

0.61

2.08

0.07

0.00

1.13

0.00

0.00

0.00

0.00

3.48

2.56

17.76

0.72

1.75

1.21

2.87

0.20

0.00

0.00

3.13

23.64

0.62

1.20

0.00

0.00

0.00

0.00

0.88

3.64

0.03

0.09

Sardinella aurita 5.56

1.23

21.9

Sardina pilchardus 0.00

0.00

Fish eggs 0.00

0.00

Unidentified fish remains 11.11

6.40

21.88

4.85

13.04

5.29

5.26

6.88

B–Crustaceans 49.99

86.5

7.26

13.98 37.50 43.64 13.45 33.83

4.35 16.03

0.50

0.21

23.68 70.91

7.88

19.71

3.23

9.33

0.00

0.00

0.00

0.00

1.74

5.13

0.11

0.09

10.53 37.58

1.42

11.58

0.40

2.67

0.00

0.00

0.00

0.00

0.87

8.98

0.03

0.08

1.75

16.97

0.13

0.84

3.63

1.98

37.50 43.64 13.45 33.83

1.74

1.92

0.36

0.04

11.40 16.36

6.33

7.29

18.75

5.22

5.26

2.21

Amphipods 19.44

51.53

Copepods 11.11

26.99

Shrimps 19.44

7.98

C–Digested food 5.56

2.05

2.80

than those for S. commerson (1.727) (F = 87.649, p < 0.01) (fig. 6).

To determine the effect of the increasing catch percentage of the S. commerson on the relative abundance of T. lepturus as the result of food competition on fish prey, analysis of covariance showed no significant difference (F = 0.221, p > 0.05).

These results indicated that there is no effect of food competition on the catch of T. lepturus. Moreover, the results revealed increasing abundance of anchovy in the commercial catch (fig. 7).

0.68

Discussion Human interventions has caused a global impact on the marine environment and has led to great changes in the distribution of native and non–native fishes.

The Suez Canal, an artificial waterway connecting the tropical Red Sea and the sub–tropical Easthern Mediterranean Sea, presents an example of human intervention leading to changes in the distribution of native and non–native fishes in Mediterranean waters.

155

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

Table 5. Seasonal variations in the diet of S. commerson in Abu Qir Bay expressed as frequency of occurrence (%O), percent by number (% N), percent by weight (%W) and percentage index of relative importance (%IRI).

Tabla 5. Variaciones estacionales en la dieta de S. commerson en la bahía de Abu Qir, frente a la costa de Alejandría, expresada como la frecuencia de ocurrencia (%O), el porcentaje numérico (%N), el porcentaje según el peso (%W), y el porcentaje según el índice de importancia relativa (%IRI).

Season Spring

Summer

Autumn

Winter

Food items %O

%N

%W

%IRI

%O

%N

97.48

95.71 87.88 81.48

%W

%IRI

%O

%N

%W

%IRI

%O

%N

%W

IRI

A–Teleosts 70.46 55.56

80.79 96.46 88.34 92.00 97.77 99.08 65.86 94.74 96.51 99.67

Engraulis encrasicolus 50.01 53.34

87.72

95.48 66.67 81.48

77.42 96.46 53.33 64.00 49.39 85.39 36.59 78.95 42.13 93.83

0.23

0.00

0.00

0.00

0.00

16.67 20.00 26.82 11.02

2.44

5.26 12.13 0.90

0.00

0.00

0.00

0.00

0.00

6.67

4.88

10.53 37.31 4.94

21.95

4.94

Sardinella aurita 2.27

2.22

5.39

Sardina pilchardus 0.00

0.00

0.00

8.00

20.31

2.67

Unidentified fish remains 18.18

4.37

21.21

3.37

15.15 18.52

7.15

18.18

12.06

11.67

1.25

B–Crustaceans (shrimps) 6.82

44.44

1.98

4.29

3.54

6.67

8.00

1.72

0.92

2.44

5.26

1.03

0.33

C–Digested food 2.72

0.54

This Canal is 162 km long. It stretches from Port–Said to Port–Taufic, crossing marine lagoons and many shallow saline lakes. Since its opening in 1869 until the building of the Aswan High Dam in the 1960s, the fish species inhabiting the Red Sea faced two main barriers to migration. The first of these was the high salinity of the Bitter Lakes, 50– 52l at the surface and 80l at the bottom (Thorson, 1971). The second was the difference in salinity between the entrance to the Red Sea (41– 44l) (Bogdanova, 1970) and the Egyptian Mediterranean waters (27–39l) (Beltagy et al., 1985).

Other barriers hindering migration include a rapid current that changes direction twice daily, in relation to tides (Miller & Münnus, 1974), and another strong current in the northern part of the Canal.

Despite such barriers, however, 22 Red Sea fish species are known to have migrated. Two factors seem to have played a significant role in the last decades. The first of these is the construction of the High Dam. This led to cessation of Nile flooding (34 milliard m3) as of 1966, resulting in a 39l decrease in salinity in front of Port–Said (Thorson, 1971). The second is that the volume of water flowing through the Canal has increased as a result

6.67

0.52

9.76

2.46

of extensive dredging and deepening. The Canal is now 345 m wide and 17.7 m deep.

S. commerson is one of 16 of these exotic species that have extended their distribution as far

Table 6. Morisita–Horn overlap index between T. lepturus and S. commerson at different seasons.

Tabla 6. Índice de solapamiento de Morisita– Horn entre T. lepturus y S. commerson en distintas estaciones.

Season

By number

By weight

Spring

0.24

0.92

Summer

0.62

0.94

Autumn

0.94

0.94

Winter

0.42

0.74

156

Bakhoum

100 90

Abundance (%)

80 70 Shrimps

60

Copepods

50

Amphipods

40

Fish eggs

30

S. pilchardus S. aurita

20

Gobius spp.

10 0

< 30

30–39

40–49 50–59 Size group (cm)

> 60

E. encrasicolus

Fig. 4. Prey composition by number for T. lepturus at different size grups.

Fig. 4. Composición de las presas de T. lepturus según el número, en los distintos grupos de tamaño.

as the Aegean Sea (Golani et al., 2002). This may indicate that the environmental conditions in the East and the North of the Mediterranean Sea satisfy the requirements for successful propagation of S. commerson.

The ribbonfish (T. lepturus) in Abu Qir Bay consumed a wide range of food items (E. encrasicolus, Gobius spp., S. aurita, S. pilchardus, fish eggs amphipods, copepods and shrimps). This is in agreement with general information provided by

100 90

Abundance (%)

80 70 60 50 40 30

Shrimps

20

S. pilchardus

10 0

S. aurita < 30

30–39

40–49 50–59 Size group (cm)

> 60

E. encrasicolus

Fig. 5. Prey composition by numbers for S. commerson at different size groups.

Fig. 5. Composición de las presas de S. commerson según el número, en los distintos grupos de tamaño.

157

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

Prey number per stomach

4.5 4 3.5 3 2.5 2 1.5 1 0.5 0

T. lepturus 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60 65 70 75 Total fish length (mm)

S. commerson

Fig. 6. Relation between fish prey number per stomach and fish length for T. lepturus and S. commerson.

Fig. 6. Relación entre el número de peces ingeridos por estómago y las longitudes para T. lepturus y S. commerson.

14

Catch percentage

12 10 8 6 4

E. encrasicolus T. lepturus

2

S. commerson 0

1992 1994 1996 1998 2000 2002 2004 Years

Fig. 7. Relation between catch percentages of fish prey (E. encrasicolus) and predators (T. lepturus and S. commerson) in the Egyptian Mediterranean coast.

Fig. 7. Relación entre los porcentajes de capturas de peces (E. encrasicolus) y los depredadores (T. lepturus y S. commerson) en la costa mediterránea egipcia.

158

Whitehead et al. (1986). In his study of food and feeding habits of ribbonfish in Taiwan, Sin (1978) mentions that T. lepturus fed mainly on fish prey and the other food categories such as shrimps, squids, mantis shrimp, euphausiaceans and isopods. As regards S. commerson, the main constituent of the diet is finfish (anchovies, S. aurita and S. pilchardus) and shrimps. This result confirms that given by Blaber et al. (1990) regarding the diet of this species in the Solomon Islands.

Feeding activity changes with seasons corresponding to variations in the abundance of fish, and seasonal changes in water temperature and food organisms (Sakamoto, 1982). In the present study, seasonal variation in feeding activity indicated that the highest amounts of food for both species were consumed from spring to autumn and from summer to autumn for T. lepturus and S. commerson , respectively. The percentage of empty stomachs reached a maximum value of 45% for T. lepturus and of 34% for S. commerson in winter.

This finding suggests that the high percentage of empty stomachs is characteristic of piscivorous fishes as reported by Faltas (1993) and Juanes & Conover (1994). There were no seasonal differences between T. lepturus and S. commerson in the diet composition. This may be attributed to the abundance of anchovy, the preferred prey item for these species in all seasons in the Egyptian Mediterranean waters (Al–Kholy & El–Wakeel, 1975; Faltas, 1997).

Trophic levels are important for defining the position of different species within the food web. Quantification of the trophic overlap of coexistent species is important to establish the structure of the trophic chain in the coastal ecosystems and the availability of food resources in the coastal lagoon assemblages (Caragitsou & Papaconstantinou, 1993).

In the present study, the trophic level (4.10) for T. lepturus was close to its estimation (4.08) for the same species in the northwest Atlantic (Bowiman et al., 2000). According to Collette & Nauen (1983), the trophic level of S. commerson was 2.8 and higher, and Blaber et al. (1990) found it reached to 4.07, findings that are in keeping with those of the present study (4.30).

The overlap index value is sensitive to the taxonomic level at which food items are identified (Stergiou, 1988). Moreover, it serves to compare the use of food resources between species that coexist in a given community, demonstrating that such measures can help to define distribution patterns between community components (Farnsworth & Ellison, 1996). The high degree of overlap between these species in terms of number and weight indicated that they fed mainly on the same kind of food.. The trophic niche of T. lepturus was wider than that of S. commerson. Sin (1978) pointed out that intraspecific cannibalisms of the ribbonfish may be an ecological adaptation to ease the possible competition for space and food.

In the present study the diet of both species differed for different size groups. The diet of small–

Bakhoum

sized T. lepturus mainly consisted of crustaceans, while larger fish (> 59 cm) consumed only other fishes. In contrast, teleosts were the most important food item for all size groups of S. commerson, and this species became piscivorous at a smaller size (> 40 cm) than T. lepturus. According to Sin (1978), T. lepturus of less than 200 mm in length feed mainly on shrimps, mantis shrimp and squids, larger fish feed on anchovies and juvenile ribbon fishes, and the largest fish of this species feed on other bigger fishes. Hanabuchi (1973) pointed out that the young and immature T. lepturus , less than 230 mm in size, have pointed teeth and are plankton feeders, whereas the adults have a tendency towards an increased number of hooked canine teeth and are mostly piscivorous. The increase in the length range also revealed an increase in the percentage of fish prey in the diet of S. commerson.

This coincides well with the findings of Jenkins (1984) for larvae of this species in the Great Barrier Reef (Australia) and Blaber et al. (1990) for the diet of this species in the Solomon Islands. It seems that T. lepturus and S. commerson which feed mainly on anchovy have the same seasons for feeding activity and there is a high value of overlap in terms of weight of diet. S. commerson also showed a high degree of consuming fish prey, and the prey numbers per stomach eaten by this species were significantly higher than for T. lepturus. In spite of the above, our results revealed that increases of S. commerson in the catch have no effect on the abundance of T. lepturus, possibly because anchovy have increased in abundance in the Egyptian Mediterranean waters. However, we consider that T. lepturus will likely be in serious trophic competition with the newly immigrant predator S. commerson, from the Red Sea to the Levant Basin of the Mediterranean Sea. Moreover, this trophic competition may also include the following species: Trachurus mediterraneus, Merluccius merluccius, Sarda sarda, Tetrapturus belone and Scomber japonicus, which feed mainly on anchovies (Whitehead et al., 1986).

The diet and feeding habits of immigrant predator S. commerson to the Levant Basin of the Mediterranean Sea are similar to T. lepturus. Competition for fish prey is not a major determinant of propagation of S. commerson due to the increasing numbers of anchovy in the Egyptian Mediterranean waters.

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Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

161

On the benthic molluscs of Banco Inglés (Río de la Plata, Uruguay) A. Carranza & M. Rodríguez

Carranza, A. & Rodríguez, M., 2007. On the benthic molluscs of Banco Inglés (Río de la Plata, Uruguay).

Animal Biodiversity and Conservation, 30.2: 161–168.

Abstract On the benthic mollusks of Banco Inglés (Río de la Plata, Uruguay).— We describe the specific richness and community structure of benthic molluscs on a shallow–water sandy bank (Banco Inglés) in the Río de la Plata estuary. From a total of 25 macroinvertebrate taxa collected, that included one ophiuroid, one bryozoan, four crustaceans and four polychaete species, molluscs were the dominant taxon, with 15 species recorded. These were one species of Polyplacophora, eight Bivalvia and six Gastropoda (one exotic), representing 11 families and 11 genera. In terms of mean relative abundance, the molluscan assemblage was dominated by the deposit–feeder bivalve Corbula caribaea, averaging ca. 30% of the individuals of the macroinfauna. The alien species Rapana venosa was noted in two stations, represented by one and four specimens. We used null model analysis to test for nonrandomness in the structure of the molluscan communities of the area. The analysis supported the null hypothesis that co–occurrence patterns could not be distinguished from those that might arise by random processes.

Key words: Benthos, Biodiversity, Banco Inglés, Uruguay.

Resumen Sobre los moluscos bentónicos del Banco Inglés (Río de la Plata, Uruguay).— Describimos la riqueza específica y estructura de la comunidad de moluscos en un banco arenoso somero (Banco Inglés) en el Río de la Plata. En total, de los 25 taxones de macroinvertebrados colectados, que incluyeron una especie de ofiuroideos, una de briozoo, cuatro de crustáceos y cuatro de poliquetos, los moluscos fueron el grupo dominante. Dentro de las 15 especies de moluscos recolectadas se constató la presencia de una especie de Polyplacophora, ocho de Bivalvia y seis de Gastropoda (una exótica), representando 11 familias y 11 géneros. En términos de abundancia relativa media, la asociación de moluscos estuvo dominada por el bivalvo depositívoro Corbula caribaea, promediando aprox. 30% del total de individuos de la macrofauna.

La especie exótica Rapana venosa fue registrada en dos estaciones, representada por uno y cuatro individuos. Se utilizaron modelos nulos parar evaluar patrones en la estructura de la comunidad de moluscos en el área. Los análisis apoyaron la hipótesis nula de que los patrones de co–ocurrencia no pudieron diferenciarse de aquellos originados por procesos aleatorios.

Palabras clave: Bentos, Biodiversidad, Banco Inglés, Uruguay.

(Received: 20 XII 06; Conditional acceptance: 15 III 07; Final acceptance: 30 III 07) Alvar Carranza & Marcel Rodríguez, Investigación & Desarrollo, Fac. de Ciencias, Iguá 4225, C.P. 11400, Montevideo, Uruguay.

Corresponding author. A. Carranza. E–mail: alvardoc@fcien.edu.uy

ISSN: 1578–665X

© 2007 Museu de Ciències Naturals

162

Introduction In view of the rapid and radical degradation of aquatic habitats worldwide, particularly at coastal areas, an increasing amount of research is being undertaken to determine the specific composition in benthic communities. Growing efforts are being made to describe, map and understand biodiversity patterns at a wide range of spatial scales (Gray et al., 1990; Gray, 2001).

The information describing species composition and patterns of distribution of the macrofauna of Río de la Plata includes recent reviews by Masello & Menafra (1996), Mianzán et al. (2000) and some large scale, integrative approaches (Giberto, 2003; Giberto et al., 2004; Giménez et al., 2005). In spite of this, only a few estuarine sites on the Uruguayan coastline have been studied with respect to species composition and community structure, explicitly Montevideo Bay and adjacent areas (Scarabino et al., 1975; Venturini et al., 1999; Danulat et al., 2002; Venturini et al., 2004), the Solís Grande subestuary (Bier, 1985; Muniz & Venturini, 2001), the Valizas stream and Rocha lagoon (Nión, 1979; Corbellini, 1983; Jorcín, 1999). Furthermore, all these sites are shallow and / or intertidal habitats.

At a large spatial scale, the estuarine benthic community of Río de la Plata is structured mainly in response to physical variables such as bottom type, salinity and the presence of the turbidity front (Giberto et al., 2004). Little is known, however, about the role of biological processes in structuring benthic communities at a local scale.

In the Río de la Plata area, molluscs have received far more attention than other zoological groups (Scarabino, 1999). Molluscs specific richness is often used as a surrogate for total specific richness since their taxonomy is relatively well known, thus making species identification more reliable, and because evidence suggests a positive correlation between mollusc and non–mollusc site specific richness (Mianzán et al., 2002). Molluscs are in general the dominant group of the benthic assemblages at the Río de la Plata and Uruguayan shelf (Milstein et al., 1976; Roux et al., 1993). However, benthic sub–tidal and shallow shelf environments are almost unexplored, taxonomic and faunal data for benthic animals are inadequate, and basic knowledge about specific composition and community structure at most estuarine sites is not available (Calliari et al., 2003).

This paper aims to describe the molluscan assemblage at Banco Inglés, an estuarine, shallow– water bank in the Río de la Plata, and to explore the possible effect of species interactions on the community structure.

Material and methods Study area Banco Inglés is a shallow (depth 0.8 to 10 m) sandy bank, located nearshore in the mid–region of

Carranza & Rodríguez

the Río de la Plata, a coastal plain, micro–tidal estuary with predominant sediments composed of fine fractions, mainly silts and clays (Framiñan & Brown, 1996; López, 1997). It is situated between 35º 10' – 35º 20' S and 55º 50' – 56º 00' W, near the Canal Oriental, 10 km SE of Montevideo (fig. 1).

Together with Banco Ortíz, Barra del Indio and Banco Rouen, located in the mid–outer zone of the river, it conforms a noticeable complex of sediment bars and plains (Framiñan & Brown, 1996; López, 1997). Salinity at the study area is highly variable on an annual and interannual basis (0–30), being strongly influenced by high–salinity marine waters and the freshwater runoff (Guerrero et al., 1997a, 1997b; Guerrero & Piola, 1997).

Sampling and laboratory methods The sampling was carried out during October 2005 as part of an ecological impact assessment. Benthos samples and environmental data came from two different sources: faunal samples were taken with an epibenthic dredge (frame = 50 x 20 cm, mesh size = 1.5 cm; 6 samples) and with a Van Veen grab (aperture = 50 x 30 cm; 3 samples). Each dredge sample consisted of a 10‘ haul, at an average speed of 2 knots, covering an approximate area of 180 m2. Latitude and longitude for the stations is provided in table 1. Following collection, samples were sieved through a 1 mm screen onboard and preserved for analysis in 5% formalin.

In the laboratory, all invertebrates were sorted, identified and counted under a stereomicroscope.

Sediment samples for granulometric analysis were taken from a subsample of the van Veen grab. In the laboratory, sediment samples were dried for 24 h at 60°C, weighed, and wet–sieved in a mesh of 0.063 mm to separate the silt and clay fractions.

The resulting sand fraction was then dried again, weighed and mechanically sieved through a series of meshes from 4 mm up to 0.063 (interval 1 '), following Buchanan (1984). The resulting fractions were weighed again and the percentages of each sediment fraction were calculated.

Data analysis Species incidence (as number of stations where the species was recorded / total samples) and frequency of occurrence (as nº of individuals of spi / total nº of individuals, N) were calculated for all samples. In addition, number of taxa (S), dominance (D = S [(ni / n) 2], where ni is number of individuals of taxon i), Equitability (E = H‘ / ln S) and Shannon H‘ (Shannon & Weaver, 1949) based on natural logarithm, Simpson 1–D (Simpson, 1949) and Margalef (M = S – 1 /Log N) indexes were also calculated. This was done with all the macrofaunal community (i.e. including all mollusc, crustacean, echinoderm and polychaete species collected) to provide meaningful measures of community structure. Only live macrofaunal animals were considered. It should be noted, however, that data from

163

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

33º

34º

Uruguay Río de la Plata

35º

N Argentina

36º 59º

58º

57º

56º

55º

54º

53º

Montevideo 35º

Sampling area

12 km

Banco Inglés

4m

8m

56º Fig. 1. Map of the study area. The zone comprising the Banco Inglés is shown, delimited by the 8 m isobath. The sampling area is delimited by a rectangle.

Fig. 1. Mapa del área de estudio. Se muestra la zona que comprende el Banco Inglés, delimitada por la isobata de 8 m. El área de muestreo se indica por medio de un rectángulo.

the epibenthic dredge are considered semi–quantitative. For this reason, we avoid the use of the term "density" when referring to taxa abundances; values from the epibenthic dredges must be considered as "capture per unit effort". In spite of this, we analyzed sample composition regardless of the sampling method to allow us to integrate and compare samples from both sources. The accuracy of the sampling effort was assessed by both sample and individual–based rarefaction curves following Gotelli & Entsminger (2001), using molluscs data only. Expected species accumulation curves were constructed, and total numbers of mollusc species were estimated using Jacknife 1 and Chao 1 richness estimators (Burnham & Overton, 1979; Chao, 1984). Whereas Jacknife 1 and Chao1 estimate total species richness, including species not present in any sample, rarefaction curves estimate species richness for a sub–sample of the pooled total species richness, based on all species actually discovered.

In order to assess the effects of species interactions, we used null model analysis to test for non– randomness in the structure of the molluscan communities at Banco Inglés. The analysis tested the null hypothesis that co–occurrence patterns could not be distinguished from those that might arise by random processes. We used two simulations and co–occurrence indexes following Gotelli & Entsminger

(2001). The first simulation (ECOSIM Sim2, fixed rows–equiprobable columns) randomizes the occurrence of each species among the sites, assuming the sites are equally probable. The co–occurrence index employed was C–score. The second simulation (ECOSIM Sim4, fixed rows–proportional columns) holds the observed number of species per site fixed, randomizing their occurrences among sites.

Unlike Sim2, the probability of occurrence is proportional to the observed column total. The index employed was number of species combinations.

Results The samples were taken in depths ranging from 7.60 to 9.30 m. Location of the sampling points is given in table 1. The sediment was mainly composed of sand (> 99.87%), while mud fractions (silt and clay) were barely present (< 0.14%). Following Wentworth (1932) and Folk & Ward (1957), the sediment was characterized as medium to fine sand, with a poor to moderate selection.

From a total of 25 taxa of macroinvertebrates collected, including one ophiuroidean, one bryozoan, four crustaceans and four polychaete worms, molluscs were the dominant taxon, with 15 species recorded. These were one Polyplacophora, eight Bivalvia and six Gastropoda (one exotic), repre-

164

Carranza & Rodríguez

Table 1. Stations (T1–T6. Epibenthic dredges; D1–D3. Van Veen grabs), depth (d, in m), latitude (S) and longitude (W), number of taxa and individuals between brackets (N (n)), dominance (D), equitability (J), and Shannon (H‘), Simpson (1–D) and Margalef (M) diversity indexes for all samples.

Tabla 1. Estaciones (T1–T6, rastras; D1–D3, dragas Van Veen), profundidad (m), latitud S y longitud W, número de taxones e individuos entre paréntesis (N (n)), dominancia (D), equidad (J), e índices de diversidad de Shannon (H‘), Simpson (1–D) y Margalef (M) para todas las muestras.

Diversity indexes Stations

d

S

W

N (n)

D

J

H‘

1–D

M

T1

8.41

35º 10.351'

55º 55.280'

6 (15)

0.23

0.9

0.51

0.26

0.76

T2

9.30

35º 10.503'

55º 55.701'

13 (84)

0.18

0.81

0.5

0.32

0.37

T3

8.80

35º 09.346'

55º 55.161'

9 (28)

0.24

0.8

1.099

0.5278

1.61

T4

7.60

35º 09.210'

55º 55.531'

5 (16)

0.27

0.88

1.617

0.7733

1.846

T5

8.00

35º 08.122'

55º 55.285'

8 (23)

0.1871

0.89

2.078

0.8226

2.708

T6

8.80

35º 08.166'

55º 55.562' 11 (107)

0.38

0.57

1.755

0.7628

2.401

D1

8.60

35º 08.978'

55º 55.899'

3 (14)

0.74

0.46

0.51

0.25

0.75

D2

8.20

35º 08.170'

55º 55.153'

2 (15)

0.68

0.72

0.5

0.32

0.37

D3

8.40

35º 10.161'

55º 55.621'

5 (12)

0.47

0.68

1.09

0.53

1.61

senting 11 families and 11 genera. A list of all collected species is presented in table 2. Voucher material for each species is deposited at the Museo Nacional de Historia Natural y Antropología of Montevideo (MUNHINA).

The number of taxa collected (considering the whole benthic assemblage) ranged from two to 13, whereas the maximum number of individuals per sample was 107. Values of Shannon–Weaver diversity index ranged from 0.50 to 2.08, the maximum being reached in station T5, where Simpson (0.82) and Margalef (2.70) indexes also peaked (table 2).

In terms of mean relative abundance, the molluscan community was dominated by the suspension–feeder bivalve Corbula caribaea d’Orbigny, 1853, averaging ca. 30% of the macroinvertebrates.

In contrast, Turbonilla sp., Sphenia fragilis Carpenter, 1857, Corbula sp. and Crassinella marplatensis Castellanos, 1970 were present as single specimens in one station. The alien species Rapana venosa (Valenciennes, 1846) was recorded in two stations, represented by one and four specimens (table 1). Rarefaction curves did not reach an asymptotic value. Richness estimators Jacknife 1 and Chao 1 indicated an expected richness of 20 and 29 molluscs species respectively (fig. 2).

Both co–occurrence analyses supported the null hypothesis that co–occurrence patterns could not be distinguished from those that might arise by random processes. Only a weak evidence of negatively associated distributions was observed in Sim2 C–score (p–observed < expected = 0.081; table 3).

Discussion Although all recorded species have been previously reported for the Uruguayan coast (Scarabino, 2003a, 2003b, 2004), the described assemblage shares no species with other previously reported intertidal or shallow subtidal benthic communities found in the Uruguayan coast (e.g. Scarabino et al., 1975; Venturini et al., 1999; Danulat et al., 2002; Venturini et al., 2004; Giménez et al., 2005).

In contrast, the studied fauna contains species previously reported from the sandy and muddy bottoms of the Río de la Plata (e.g. Giberto et al., 2004), although few quantitative data are available for most of them. The lack of previous quantitative data is of particular concern, since an invasive exotic species, the rapa whelk R. venosa, has been observed in Río de la Plata waters since the late 1990s (Scarabino et al., 1999). In this vein, any effect of this invader on the native molluscan assemblage will be hard to detect, but it is possible to argue, that the native populations of bivalves could be affected by the activity of this large, predatory species (ICES, 2004; Savini & Occhipinti–Ambrogi, 2006). This possibility is further supported by the fact that this species is capable of reaching extremely high densities at the Río de la Plata (F. Scarabino, pers. comm).

Baseline quantitative data for potential molluscan prey (or species affected by other interactions) are thus required to evaluate the effects of this species on the native malacofauna.

Concerning the faunal features of the study area, previous studies have suggested that benthic

165

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

Table 2. Collected species, number of stations where the species was recorded and incidence (as % of total stations). Dredge values are shown in brackets. Mean and standard deviation of species’ relative abundance (calculated for all macroinvertebrates) are given for each sampling device and species: RAD. Relative Abundance Dredge; RAG. Relative Abundance Grab.

Tabla 2. Especies recolectadas, número de estaciones donde se recolectó cada especie e incidencia (como % de estaciones totales). Los valores de la muestra con fraga se muestran entre paréntesis. Se dan, para cada especie y método de muestreo, el valor medio y la desviación estándard de las abundancias relativas (calculadas para todos los macroinvertebrados). (For abbreviations see above.)

Species

RAD (mean ± SD)

Stations

Incidence

5

0.56

0.09

4

0.44

0.19

2 (1)

0.33 (0.33)

0.01 ± 0.005

2

0.22

0.02

0.44 (1)

0.04 ± 0.05

RAG (mean ± SD)

Class Polyplacophora Chaetopleura angulata (Spengler, 1797) Class Bivalvia Ostrea puelchana d’Orbigny, 1842 Pitar rostratus (Koch in Philippi, 1844) Mactra isabelleana d’Orbigny, 1846 Corbula caribaea d’Orbigny, 1853

4 (3)

Corbula patagonica d’Orbigny, 1846

1 (1)

Corbula sp.

0.03 ± 0.05 0.77 ± 0.09

0.11 (0.33) 0.001 ± 0.002 0.02 ± 0.05

(1)

0.33

0.02 ± 0.04

Sphenia fragilis Carpenter, 1857

1

0.11

0.001

Crassinella marplatensis Castellanos, 1970

1

0.33

0.03

3 (1)

0.33 (0.33)

0.11 ± 0.13

Buccinanops deformis (King & Broderip, 1836)

4

0.44

0.05 ± 0.04

Buccinanops cochlidium (Dillwyn, 1817)

2

0.22

0.01 ± 0.01

Crepidula protea d’Orbigny, 1835

5

0.56

0.07 ± 0.06

Rapana venosa (Valenciennes, 1846)

2

0.22

0.03 ± 0.09

Turbonilla sp.

1

0.11

< 0.001 (< 0.001)

Class Gastropoda Parvanachis sp.

diversity and densities of bottom invertebrates in the Río de la Plata estuary are relatively low when compared with the adjacent marine waters (Boschi, 1988; Mianzan et al., 2002). The latter authors found a humped pattern, with the highest richness in the shallow marine shelf, and the lowest in the estuarine zone, when comparing variability in biodiversity among the zones defined in a regional, macroscale study. However, the number of molluscan taxa recorded here is similar to those found in neighbouring systems traditionally considered as more species–rich, like the Uruguayan Atlantic rocky shores (e.g.

Borthagaray & Carranza, 2007). This can be explained in part by the presence of some hard substrata, epibiotic species, such as the chiton Chaetopleura angulata or the gastropod Crepidula protea. Since no hard substrata other than empty bivalve shells (mainly Ostrea puelchana and Pitar rostratus) seems to be present at the sandy bot-

0.06 ± 0.11

toms of Banco Inglés, these species’ shells may be of ecological importance, increasing spatial heterogeneity and providing resources (i.e. refuges, stress free space, etc) that allow the presence of these epibiotic species at the area (Gutierrez et al., 2003). The scavenger snails B. cochlidium and B. deformis are also a conspicuous faunistic component of the Banco Inglés assemblage, and constitute the only large gastropods present before the arrival of R. venosa.

Pagurid crabs mainly tend to occupy the shells of these species, although we have observed that bivalves (M. isabelleana) are also utilized by these crustaceans. Although unusual, this association has been reported recently for the Brazilian coast (Garcia et al., 2003). Concerning another large bivalve species, Ostrea pulchella, we found only small specimens (i.e < to 3 cm), and these were mainly attached to older, larger (> 5 cm) empty shells, suggesting a changing community structure.

166

Carranza & Rodríguez

30

Species richness

26 22 18 14 10 6 2 0

Observed Jacknife 1 Chao 1

1

2

3

4 5 6 Pooled samples

7

8

9

10

Fig. 2. Sample–based rarefaction curve (note that the curve did not reach an asymptotic value) and total expected richness according to Jacknife 1 and Chao 1 richness estimators.

Fig. 2. Curva de rarefacción basada en las muestras (nótese que la curva no alcanza un valor asintótico) y riqueza total esperada de acuerdo a los estimadores Jacknife 1 y Chao 1.

Regarding the sampling devices, the epibenthic dredge always collected more taxa than the Van Veen grab; from five to 13 taxa with the former as compared to two to five (table 2) for the latter. The epibenthic dredge recorded all molluscan taxa, with the exception of a small, unidentified species of Corbula recorded from a grab sample. Thus, as indicated by the rarefaction curve and the richness estimators, it is highly probable that more species

will be recorded if the sampling effort is enhanced.

The diversity of small–sized species, in particular, is likely to be underestimated due to the small area covered by the grabs and the mesh size used.

In relation to community structure, contrasts between comparable community descriptors (i.e. mean values and standard deviation of Margalef index) obtained here with those provided by Giberto et al.

(2004) showed that Banco Inglés presented higher

Table 3. Results of co–occurrence analysis. Co–occurrence indexes C–score combinations are given for each simulation. Variance of simulated indexes shown. Simulations employed were Sim2 (Fixed rows–equiprobable columns) proportional columns): Msi. Mean of simulated índexes; Vsi. Variance of Observed; E. Expected.

and number of species and p–values are also and Sim4 (Fixed rows– simulated indexes; O.

Tabla 3. Resultados del análisis de co–occurrencia. Se muestran los índices C–score de co– ocurrencia y número de combinaciones de especies. Tambien se muestra la varianza de los índices simulados y los valores p. Las simulaciones empleadas fueron Sim2 (Filas fijas–columnas equiprobables) y Sim4 (Filas fijas–columnas proporcionales): Msi. Media de los índices simulados; Vsi. Varianza de los índices simulados; O. Observado; E. Esperado.

Species Simulation

combinations

SIM2 SIM4

6.000

p–values C–score

Msi

Vsi

(O [ E)

1.205

1.487

0.033

0.081

(O m E) 0.926

5.996

0.004

1.000

0.996

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

values than the inner Rio de la Plata (1.38 ± 0.86 vs 0.87 ± 0.36) despite larger between–sample variability and the relatively small area here surveyed (ca. 55 km2). This supports the idea that the topographic and sedimentologic (i.e. presence of sandy sediments) discontinuities evident in Banco Ingles, together with the coexistence of mixohaline and strictly estuarine species, increase local diversity.

The molluscan assemblage showed little evidence of being structured by biological processes, as obseved in the co–occurrence analysis. Our observations are in agreement with the prediction that stressing environments, such as estuarine habitats, are structured mainly in response to the physical environment. A common caveat for this conclusion is that the spatial scale of biological interactions may be smaller than the area covered by the sampling devices: at a spatial scale beyond those at which individuals interact or among groups of species that are weakly interactive or not interactive, biological interactions will be hard to detect.

Conclusions The sampled mollusc community is considered a heterogeneous assemblage, containing some species that are also present in the adjacent marine zones but able to tolerate low salinity conditions. It is also rather diverse considering the expected faunistic and ecological features of the study area, that is, the low diversity typically found at most estuarine sites, especially in Río de la Plata coastal waters. The analysis supported the null hypothesis that co–occurrence patterns could not be distinguished from those that might arise by random processes, suggesting that the local community is structured mainly in response to the physical environment. Although more sampling efforts are needed to complete our knowledge of the malacofauna at Banco Inglés, the results from the present study are particularly valuable as they document the composition of the molluscan assemblage at this site and may serve as a basis for future studies dealing with ecological impact on this environment.

Acknowledgements The authors wish to thank Mr. F. Scarabino for the valuable comments made on an earlier version of the manuscript. A. C. thanks Marina and Estela.

PEDECIBA and CSIC are acknowledged for financial support.

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Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

Patterns diversity Mexico’s adjacent

169

of alpha, beta and gamma of the herpetofauna in Pacific lowlands and interior valleys

A. García, H. Solano–Rodríguez & O. Flores–Villela

García, A., Solano–Rodríguez, H. & Flores–Villela, O., 2007. Patterns of alpha, beta and gamma diversity of the herpetofauna in Mexico's Pacific lowlands and adjacent interior valleys. Animal Biodiversity and Conservation, 30.2: 169–177.

Abstract Patterns of alpha, beta and gamma diversity of the herpetofauna in Mexico’s Pacific lowlands and adjacent interior valleys.— The latitudinal distribution patterns of alpha, beta and gamma diversity of reptiles, amphibians and herpetofauna were analyzed using individual binary models of potential distribution for 301 species predicted by ecological modelling for a grid of 9,932 quadrants of ~25 km2 each. We arranged quadrants in 312 latitudinal bands in which alpha, beta and gamma values were determined. Latitudinal trends of all scales of diversity were similar in all groups. Alpha and gamma responded inversely to latitude whereas beta showed a high latitudinal fluctuation due to the high number of endemic species. Alpha and gamma showed a strong correlation in all groups. Beta diversity is an important component of the herpetofauna distribution patterns as a continuous source of species diversity throughout the region.

Key words: Latitudinal distribution pattern, Diversity scales, Herpetofauna, Western Mexico.

Resumen Patrones de diversidad alfa, beta y gama de la herpetofauna de las tierras bajas y valles adyacentes del Pacífico de México.— Se analizaron los patrones de distribución latitudinales de la diversidad alfa, beta y gama de los reptiles, anfibios y herpetofauna utilizando modelos binarios individuales de distribución potencial de 301 especies predichas mediante un modelo ecológico para una cuadrícula de 9.932 cuadrantes de aproximadamente 25 km2 cada uno. Se organizaron los cuadrantes en 312 bandas latitudinales para las cuales se determinaron los valores de alfa, beta y gama. Las tendencias latitudinales de todas las escalas de diversidad eran similares en todos los grupos. Alfa y gama respondieron inversamente a la latitud mientras que beta registró una gran fluctuación latitudinal debida al alto número de especies endémicas.

Alfa y gama mostraron una fuerte correlación en todos los grupos. La diversidad beta es un componente importante de los patrones de distribución de la herpetofauna como una fuente constante de diversidad de especies a lo largo de la región.

Palabras clave: Patrón latitudinal de distribución, Escalas de diversidad, Herpetofauna, Oeste de México.

(Received: 7 III 07; Conditional acceptance: 14 V 07; Final acceptance: 25 VI 07) A. García, Estación de Biología Chamela, Inst. de Biología, Univ. Nacional Autónoma de México, Apdo.

Postal 21, San Patricio Melaque, 48980 Jalisco, México.– H. Solano–Rodríguez, Fac. de Ciencias, Univ. de Colima, 28045, Colima, México.– O. Flores–Villela, Museo de Zoología, Fac. de Ciencias, Univ. Nacional Autónoma de México. Apdo. Postal 70–399, México D. F. 04510, México.

Corresponding author: A. García. E–mail: chanoc@ibiologia.unam.mx

ISSN: 1578–665X

© 2007 Museu de Ciències Naturals

170

Introduction Mexico is one of the richest countries in the world in herpetofauna, with about 1,165 reptile and amphibian species (Flores–Villela & Canseco– Márquez, 2004). It is one of the 17 megadiverse countries that jointly account for more than two thirds of the earth’s plant and animal diversity (Mittermeier et al., 1988; Ramamoorthy et al., 1993; Sánchez–Cordero et al., 2005 among others). The distribution of Mexican herpetofauna is not homogeneous. The highest number of reptile and amphibian species and endemics are found in two regions, Central Mexico and Western Mexico (Flores–Villela, 1993a, 1993b; Flores–Villela & Goyenechea, 2003; Garcia, 2003, 2006). Western Mexico and specifically the Pacific lowlands and adjacent interior valleys are home to almost a third of the Mexican herpetofauna species and a fourth of the endemic species (Flores–Villela & Goyenechea, 2003; García, 2006; Ochoa–Ochoa & Flores–Villela, 2006). Previous studies on the diversity and distribution of plant and terrestrial animal species rank this region as one of the most diverse in Mexico both in species richness and endemics (Ramamoorthy et al., 1993; Bojorquez– Tapia et al., 1995; Ceballos & García, 1995; García–Trejo & Navarro, 2004).

Seasonal tropical dry forest is the dominant vegetation type in the Mexican Pacific lowlands and adjacent interior valleys (Trejo–Vazquez & Dirzo, 2000; García, 2006). Despite its importance for Mexican biodiversity conservation, such forest is at high risk since it has the second highest annual deforestation rate (2%) in Mexico, and only 27% of the original forest remains intact (Trejo– Vazquez & Dirzo, 2000; Trejo–Vazquez, 2005; García, 2006). Disappearance of this ecosystem and its associated vegetation types places Mexican biodiversity at risk of extinction (Ramamoorthy, et al., 1993; Sarukhán & Dirzo, 1995; Trejo– Vazquez, 2005; García, 2006). Several studies have established conservation strategies for the Mexican herpetofauna at both national and regional levels based on the distributional patterns of species richness, endemism and endangerment.

In some cases ecological modelling has been used as a tool to determine such patterns (e.g.

Flores–Villela, 1993b; Garcia, 2006; Ochoa–Ochoa & Flores–Villela, 2006). In the specific case of tropical dry forest in the Mexican Pacific lowlands and adjacent interior valleys, conservation strategies for the associated herpetofauna and other fauna have included the establishment of a net of protected areas. These incorporate new reserves with those already established, prioritizing areas that are unique in terms of species turn–over or habitat quality (Sonora and Sinaloa: García, 2006) and also those with high diversity (e.g. in Jalisco, Michoacán and Oaxaca).

Recently, beta diversity or species turnover has received attention as an important component of the diversity patterns of Mexican mam-

García et al.

mals, especially for terrestrial species (Rodriguez et al., 2003), birds (García–Trejo & Navarro, 2004), flowering plants (Trejo–Vazquez, 2005) and the herpetofauna in general (Flores–Villela et al., 2005). Analysis of the herpetofauna found no correlation between beta diversity and species richness or endemism, though this may have been influenced by an insufficient inventory effort and an incomplete database for the study area (Flores–Villela et al., 2005). Ecological modelling has been proposed as a tool to determine spatial patterns of diversity for those areas with inadequate inventory efforts due to time and financial constraints (e.g. Bojorquez–Tapia et al., 1995; Illoldi–Rangel et al., 2004; Sánchez–Cordero & Martínez–Meyer, 2000; Peterson et al., 2002; Midgley et al., 2003; Peterson & Kluza, 2003; Ortega–Huerta & Peterson, 2004; García, 2006; Ochoa–Ochoa & Flores–Villela, 2006).

This study presents the latitudinal distribution patterns of alpha, beta and gamma diversity of the herpetofauna in México’s Pacific lowlands and adjacent interior valleys of México using ecological modelling. The correlation of potential patterns of different diversity scales among reptiles, amphibians and latitude was analysed.

We used individual binary models of the herpetofauna species’ potential distributions predicted by GARP (Generic Algorithm for Rule set Prediction – Stockwell & Peters, 1999) produced in a previous work in the same study area (García, 2006).

Material and methods The study area encompasses the tropical lowlands of the Pacific coast and adjacent valleys of the Balsas Basin and Central Depression of Chiapas in Mexico. It contains seven tropical dry forest ecoregions (García, 2006): 1. Sonoran–Sinaloan transition subtropical dry forests; 2. Sinaloan dry forests; 3. Jalisco dry forests; 4. Balsas dry forests; 5. Southern Pacific dry forests; 6. Central American dry forests; and 7. Chiapas Depression dry forests (fig. 1). With a total estimated surface area of ~250,000 km2, the study area has a latitudinal extension of ~16° with altitudes from 0 to 1,100 m above sea level. General information on the area’s physical and biological characteristics can be found elsewhere (Bullock, 1986; Murphy & Lugo, 1986; Rzedowsky, 1990; Bullock et al., 1995; Trejo– Vazquez, 1999; Robichaux & Yetman, 2002; Trejo– Vazquez & Dirzo, 2000, 2002; Noguera et al., 2002; García, 2006). Tropical dry forest is the main vegetation type, though other natural ecosystems also occur, such as tropical semi–deciduous forest, mangroves, shrubs, or human–induced plant communities such as grasslands, cultivated fields, and urban areas. Mean annual temperatures and precipitation vary from 16 to 30°C and from 300 to 2,000 mm respectively, whereas the dry season lasts from six to 10 months a year.

171

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

Ecoregions Balsas dry forests Central American dry forests Chiapas Depression dry forests Jalisco dry forests Sinaloan dry forests Sonoran–Sinaloan transition subtropical dry forests Southern Pacific dry forests Mexican States

N

200

0

200

400 km

Fig. 1. Localisation of tropical dry forest ecoregions within the study area.

Fig. 1. Localización de las ecoregiones de selva tropical seca dentro del área de estudio.

A previous study reported 301 herptile species in the study area (63 amphibians and 238 reptiles; see Appendix I, in García, 2006). The authors used a data base that included 29,271 species locality records to produce 267 individual binary models of species potential distributions predicted

by GARP using a grid covering the total surface of the study area, with 9932 quadrants of ~25 km2 each (or 0.05 x 0.05 degrees pixel size). Details regarding how the database and GARP binary models were constructed can be consulted in García (2006). In this paper we used the same grid and binary models to determine species composition and richness for each quadrant in order to determine the latitudinal gradient of alpha, beta and gamma diversity for reptiles, amphibians and herpetofauna in the study area. For 34 herpetile species there was insufficient data to run a binary model of potential distribution. We therefore simply assigned their locality records into the corresponding quadrants (these species are identified in Appendix I, of García, 2006).

The analysis of latitudinal patterns at different scales of diversity is based on the shape and latitudinal extension of the study area (~15.025° to 30.075° degrees of latitude north). We arranged each of the 9,932 quadrants in 302 latitudinal bands of 0.05 degrees. We used a latitudi-

nal approach to analyse these patterns due to the considerable latitudinal extension of the region, and its ecological and geological isolation (Ceballos, 1995), in view of which, the area has been considered a biogeographic unit in several studies (e.g. Escalante–Pliego et al., 1993; Fa & Morales, 1993; Flores Villela, 1993a, 1993b; Ceballos & García, 1995; Trejo–Vazquez, 1999; García, 2006). Alpha diversity was determined as the average number of species in each quadrant in a certain latitudinal band, whereas gamma diversity was measured as the total number of species in that band. Beta diversity in each latitudinal band was calculated as the coefficient between gamma and alpha diversity as suggested

by Rodríguez et al. (2003) as follows:

= S / S where S is the species number in each band, S is average alpha in each band based on the values of alpha from those quadrants included within and values could be from 1.0 (without species turn over) to S .

The relationship between alpha, beta and gamma with the latitudinal gradient of species richness was analyzed by Spearman correlations and linear regressions (Rodríguez et al., 2003).

172

García et al.

Table 1. Spearman correlation coefficients for different types of diversity for reptiles, amphibians and herpetofauna with respect to latitude and quadrants. Bold numbers indicate statistical significance at P < 0.05: L. Latitude; Q. Quadrants.

Tabla 1. Coeficientes de correlación de Spearman para los diferentes tipos de diversidad de reptiles, anfibios y la herpetofauna con respecto a la latitud y los cuadrantes. Los números en negritas indican una significancia estadística de P < 0,05: L. Latitud; Q. Cuadrante..

Reptiles L

Q

Amphibians

Alpha Beta Gamma

Alpha Beta Gamma

L

1.00

Q

–0.10

1.00

Alpha

–0.86

0.19

1.00

Beta

0.04

0.56

–0.22

1.00

–0.80

0.40

0.86

0.17

1.00

–0.83

0.07

0.97 –0.28

0.82

1.00

Herpetofauna Alpha Beta Gamma

Reptiles

Gamma Amphibians Alpha Beta

–0.03

0.33

–0.14

0.73

0.18

–0.19

1.00

Gamma

–0.84

0.30

0.87

0.11

0.95

0.86

0.21

1.00

Alpha

–0.86

0.17

1.00 –0.23

0.86

0.98 –0.14

0.88

1.00

Beta

0.06

0.50

–0.24

0.97

0.14

–0.30

0.87

0.10

–0.25

–0.82

0.35

0.87

0.14

0.99

0.85

0.20

0.98

0.88

Herpetofauna

Gamma

Results Alpha and gamma diversity in reptiles, amphibians and herpetofauna have a statistically significant and negative inverse relationship with latitude, whereas beta diversity showed no correlation with latitude in any case (table 1). The correlation coefficients of alpha and latitude were slightly higher than those of gamma and latitude, except for amphibians. Neither alpha nor gamma diversity latitudinal gradients were statistically affected by the number of quadrants or the total surface area within each latitudinal band in any taxonomic group. As suggested by the statistically significant correlation coefficients, however, the number of quadrants had an apparent effect on the latitudinal distribution of beta diversity in both reptiles and herpetofauna.

1.00 0.12 1.00

There were several positive, statistically significant correlations of the different scales of diversity among taxonomic groups, as shown by the cross–group analysis (table 1). Beta diversity in each taxonomic group was statistically significant and correlated positively with the beta diversity of the two other groups.

Both alpha and gamma diversity of amphibians were correlated with reptile and herpetofauna alpha and gamma diversity. Herpetofauna gamma diversity was correlated with reptile alpha and gamma diversity, and herpetofauna alpha diversity was correlated with reptile gamma diversity (table 1).

The latitudinal gradient of different scales of diversity in reptiles, amphibians and herpetofauna followed a similar trend (fig. 2). Alpha and gamma diversity tended to decrease with latitude, whereas beta diversity tended to increase towards higher latitudes (about 28°), especially in amphibians.

Fig. 2. Latitudinal gradient of reptile (A), amphibian (B) and herpetofauna (C) alpha, beta and gamma diversity.

Fig. 2. Gradiente latitudinal de la diversidad alfa, beta y gama en reptiles (A), anfibios (B) y herpetofauna (C).

120

100 2

80 1.5

60

20

0

60

50

40 5

30 4

20 3

0

250

150

2

100

1.5

50

0.5

0

0

Latitude

Beta diversity

160

Beta diversity

B 15.0 15.5 16.0 16.5 17.0 17.5 18.0 18.5 19.0 19.5 20.0 20.5 21.0 21.5 22.0 22.5 23.0 23.5 24.0 24.5 25.0 25.5 26.0 26.5 27.0 27.5 28.0 28.5 29.0 29.5 30.0

Alpha and Gamma diversity

180

Beta diversity

C 15.0 15.5 16.0 16.5 17.0 17.5 18.0 18.5 19.0 19.5 20.0 20.5 21.0 21.5 22.0 22.5 23.0 23.5 24.0 24.5 25.0 25.5 26.0 26.5 27.0 27.5 28.0 28.5 29.0 29.5 30.0

Alpha and Gamma diversity

A

15.0 15.5 16.0 16.5 17.0 17.5 18.0 18.5 19.0 19.5 20.0 20.5 21.0 21.5 22.0 22.5 23.0 23.5 24.0 24.5 25.0 25.5 26.0 26.5 27.0 27.5 28.0 28.5 29.0 29.5 30.0

Alpha and Gamma diversity

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007) 173

3.5

140

3

2.5

40 1

0.5

0

Latitude 8

7

6

2

10 1

0

Latitude 3.5

200 3

2.5

1

Alpha

Gamma

Beta

174

García et al.

Table 2. Results of the linear regression of alpha and gamma diversity with latitude in the three groups. All results were statistically significant (P < 0.001), except for beta diversity.

Tabla 2. Resultados de la regresión linear de la diversidad alfa, beta y gama con la latitud en los tres grupos. Todos los resultados, con excepción de la diversidad beta, fueron estadísticamente significativos (P < 0,001).

Reptiles R–Sq(adj) F

Amphibians

Herpetofauna

Alpha

Beta Gamma

Alpha

Beta Gamma

Alpha

Beta

Gamma

72.6

0.08

73.1

2.9

73.5

73.8

1.1

69.3

817.12

8.84

836.24

848

3.29

679.23

797.54

65.7

2.33 577.02

According to the regression analysis, both alpha and gamma diversity were influenced by latitude in all groups while beta diversity showed no statistically significant response to latitude (table 2). Both in reptiles and herpetofauna latitude had a slightly greater effect on alpha diversity (72.6% and 73.8% respectively) than on gamma diversity (65.7% and 69.3% respectively). In comparison, in amphibians latitude had a greater effect on gamma diversity than on alpha diversity, although this was less marked. There was practically no response of beta diversity to latitude.

Discussion Our results show that latitudinal patterns of alpha, beta and gamma diversity of reptiles and amphibians in particular, and the herpetofauna in general, followed similar trends at a national level to those observed in other studies for these groups (Flores– Villela et al., 2005), and for terrestrial mammals (Rodríguez et al., 2003). Alpha and gamma diversity are correlated and both decreased with latitude, whereas beta diversity fluctuates across the latitudinal bands but with no clear latitudinal gradient. A recent analysis of the biogeographic patterns of avian species richness and endemism from western Mexico also reported a lack of latitudinal trend of beta diversity (García–Trejo & Navarro, 2004).

The present study found a fluctuating pattern in beta diversity, corresponding to that found for other studies for mammals and the herpetofauna in Mexico (Rodríguez et al., 2003; Flores–Villela et al., 2005), as well as studies reporting a lack of simple gradients in beta diversity (Koleff et al., 2003).

It may be more complex than expected to establish a spatial pattern of beta diversity (e.g. Koleff et al., 2003; Rodríguez et al., 2003), but its influence as an important component of gamma diversity and Mexican biodiversity is well accepted (Rodríguez et al., 2003; García–Trejo & Navarro, 2004; Flores– Villela et al., 2005). The high latitudinal fluctuation of beta diversity across the study area could be explained by the high number of reptile and am-

phibian species, endemic and microendemic (Flores–Villela & Goyenechea, 2003; García, 2006; Ochoa–Ochoa & Flores–Villela, 2006), which result in a constant species turn–over throughout the region, especially at higher latitudes (central coastal Sonora for amphibians). There are two peaks of beta diversity for reptiles and herpetofauna, one in western Jalisco near the border with Nayarit (latitude 20.5) and the other in southern Sonora (between 27.0 and 28.0). The occurrence of these two peaks may be due to the poor knowledge of the herpetofauna in these states. A similar trend was found for other northern states, such as Durango that has no published herpetofauna (Flores–Villela et al., 2005; Flores–Villela & Pérez–Mendoza, 2006).

The inverse relationship of gamma diversity (species richness at each latitudinal band) with latitude found in this study is not surprising since the latitudinal decrease of species richness has been reported in a wide variety of organisms (e.g. Fischer, 1960; Simpson, 1964; Schall & Pianka, 1978; Macpherson & Duarte, 1994; Davidowitz & Rosenzweig, 1998; Kaufman & Willing, 1998; Lyons & Willing, 1999), as in the particular case of Mexican mammals (Ceballos, 1995; Rodríguez et al., 2003; Vázquez & Gaston 2004) and the herpetofauna (Flores–Villela et al., 2005). The latitudinal gradient of gamma diversity estimated in this study showed a similar trend to that recorded in a previous study in the same area. The mentioned study, however, used latitudinal bands of a larger scale (one degree versus 0.05 degree in this study) and only species locality records were considered (García, 2003).

Alpha diversity was an important component of gamma diversity in all analyzed taxonomic groups (reptiles, amphibians, and herpetofauna) in this study, indicating that a latitudinal increase in gamma diversity could be the result of a similar increment in alpha diversity, as has been suggested for Mexican mammals (Rodríguez et al., 2003). The important relationship between alpha and gamma diversity in amphibians and reptiles could also be explained by the high proportion of endemic species in the study area (Flores–Villela, 1993a, 1993b;

175

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

Flores–Villela & Goyenechea, 2003; García, 2006) and by the high correlations of the distribution patterns of richness and endemism of the herpetofauna in this region in particular (Flores– Villela & Goyenechea, 2003; García, 2006) and in Mexico in general (Flores–Villela, 1993b; Ochoa– Ochoa & Flores–Villela, 2006).

As we have shown, tropical dry forest is an important ecosystem with high alpha, beta and gamma diversity, and it is also one of the areas of Mexico with a rich herpetofauna as well as high endemism (Flores–Villela, 1993a, 1993b; Flores– Villela & Goyenechea, 2003; García, 2006). Nevertheless, this ecosystem once occupied 14% of the vegetation in the country, while today it is at high risk of disappearance, since only 28% of the original forest remains intact today (Trejo–Vazquez, 2005). It has been suggested that the rate of deforestation of this vegetation type is comparable to that of the tropical rain forest; which in the Los Tuxtlas region is 4.2% (Dirzo & García, 1992). Official statistics from the Mexican government estimate the annual deforestation rate for tropical vegetation at 1.58% (Flores– Martínez, 2002). Recent information for the high Balsas Basin states the annual rate of deforestation at 1.3% (Trejo–Vazquez & Drizo, 2000), indicating the high rates of transformation of tropical dry forest in Mexico. Another factor that worsens the situation is that few areas in this ecosystem are protected. Other published data report the disappearance of this vegetation type in some parts of Mexico such as the Central Depression of Chiapas (Trejo–Vazquez, 2005).

Some of the regions where high rates of beta diversity were determined have no protected areas, and in others they are relatively few. Large extensions of territory with relatively high beta diversity with no protected areas include the coastal areas of the states of Nayarit, Colima, Michoacán, as well as large portions of Sinaloa, Guerrero and Oaxaca. In Sonora where two areas of high beta diversity were determined there is only one protected area (Garcia, 2006). The only state where a high representation of tropical dry forest is in protected areas is Chiapas which has two biosphere reserves (La Seputura and La Encrucijada).

We have no direct information on how the deforestation rate of tropical dry forest has affected the herpetofauna inhabiting this ecosystem. A recent study in the southern coast of Michoacán comparing species richness in tropical dry forests with adjacent natural and human–induced vegetation types have shown the negative effects of deforestation and habitat transformation in tropical dry forest herpetofauna (Vargas–Santa María & Flores– Villela, 2006). Such study reports that introduced grasslands have the lowest number of amphibian and reptile species in the area (6 spp.), tropical semideciduous forest has 11 species, followed by croplands and orchards with 29 species, and tropical dry forest with 36 species. Trejo–Vazquez (2005) pointed out that only half of all tropical dry forests in Mexico maintain their original arboreal structure

whereas herbs and bushes are the dominant life plant forms in the others. It is likely that such transformation of the vegetation structure of these ecosystems would affect the conservation of associated herpetofauna.

In conclusion, latitudinal patterns of alpha and gamma diversity of the herpetofauna from the Pacific lowlands and adjacent interior valleys of Mexico are strongly correlated probably due to a high proportion of both endemic species to Mexico and species geographically restricted to the study area.

Beta diversity is an important component of the herpetofauna distribution patterns as a continuous source of species diversity throughout the region.

Tropical dry forest in Mexico faces enormous conservation problems despite being one of the richest ecosystems. The main threat appears to be deforestation and there is little information available on the impact of this process on the herpetofauna.

Studies on the effects of deforestation and habitat fragmentation at different temporal and spatial scales should be promoted 1) to determine patch size and connectivity of remaining intact and disturbed tropical dry forest throughout the study area, in relation to hotspots of herpetofauna diversity and endemism and protected areas; and 2) to measure the responses of the reptile and amphibian community structure to perturbation of tropical dry forest.

Acknowledgements We would like to thank Leticia Ochoa Ochoa for her constructive comments and assistance during the preparation of this manuscript. Katherine Renton kindly reviewed the manuscript to improve the written English. We would also like to express our gratitude to the Universidad de Colima for continuing to allow the use of their facilities during the preparation of this manuscript.

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Animal Biodiversity and Conservation 24.1, 2001 © 2001 Museu de Zoologia, Institut de Cultura, Ajuntament de Barcelona Autoedició: Montserrat Ferrer Fotomecànica i impressió: Sociedad Cooperativa Librería General ISSN: 1578–665X Dipòsit legal: B–16.278–58

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Redescripción de Hemibrycon orcesi Böhlke, 1958 y H. polyodon (Gunther, 1864) (Teleostei, Characidae), incluye clave para las especies de Hemibrycon en Ecuador C. Román–Valencia, R. I. Ruiz–C. & R. Barriga Román–Valencia, C., Ruiz–C., R. I. & Barriga, R., 2007. Redescripción de Hemibrycon orcesi Böhlke, 1958 y H. polyodon (Gunther, 1864) (Teleostei, Characidae), incluye clave para las especies de Hemibrycon en Ecuador. Animal Biodiversity and Conservation, 30.2: 179–188.

Abstract Redescription of Hemibrycon orcesi Böhlke, 1958 and H. polyodon (Günther, 1864) (Pisces, Characidae), with a key for the species of Hemibrycon from Ecuador.— Hemibrycon orcesi is readily distinguished from its congeners by its 13 to 16 teeth on maxilla, base of caudal fin scaled, 34 to 36 scales on lateral line with pores and 17 to 18 branched anal fin rays. H. polyodon is distinguished from its congeners by simple and branched dorsal fin rays of equal length and shape of humeral spot.

Key words: Characidae, Fishes, Taxonomy, Hemibrycon orcesi, Hemibrycon polyodon.

Resumen Redescripción de Hemibrycon orcesi Böhlke, 1958 y H. polyodon (Günther, 1864) (Pisces, Characidae), incluye clave para las especies de Hemibrycon en Ecuador.— Hemibrycon orcesi se distingue de las demás especies del género por presentar 13 a 16 dientes en el maxilar, por la base de la aleta caudal escamada, por 34 a 36 escamas con poros de la línea lateral, por 17 a 18 radios ramificados en la aleta anal. Mientras H. polyodon se distingue de sus congeneres por presentar la aleta dorsal con radios simples y ramificados de igual longitud y la forma de la mancha humeral.

Palabras claves: Peces, Characidae, Taxonomia, Hemibrycon orcesi, Hemibrycon polyodon.

(Received: 25 VII 06; Conditional acceptance: 14 II 07; Final acceptance: 22 V 07) C. Román–Valencia & R. I. Ruiz–C., Univ. del Quindío, Lab. de Ictiología, A. A. 2639, Armenia, Quindío, Colombia.– R. Barriga, Escuela Politécnica Nacional, Depto. de Ciencias Biológicas, Museo de Zoología, Casilla 17–01–2759, Quito, Ecuador.

Corresponding author: C. Román–Valencia. E–mail: ceroman@uniquindio.edu.co & zutana_1@yahoo.com

ISSN: 1578–665X

© 2007 Museu de Ciències Naturals

180

Introducción Actualmente en Hemibrycon se reconocen como válidas 20 especies (Román–Valencia, 2001, 2004; Eschmeyer, 2005; Román–Valencia et al., 2006).

Para Ecuador, se reportan cinco especies: Hemibrycon coxeyi Fowler, 1943 para la cuenca del río Pastaza, H. jelskii (Steindachner, 1875) para la cuenca de los ríos Pastaza, Babonasa y Juvino, H. orcesi Böhlke, 1958 para el Alto río Morona, H. pautensis Román–Valencia et al., 2006, y la especie tipo H. polyodon (Günther, 1864) para el Oriente del Ecuador, cuenca de los ríos Santiago y Morona (Eschmeyer, 2005; Román–Valencia et al., 2006).

No existe una hipótesis filogenética moderna sobre este género, y de los caracteres tradicionales usados para definir las especies no se han comprobado la significancia en determinar su monofilia. Sin tal hipótesis, no es posible reconstruir un modelo espacial que explique su distribución geográfica actual. Hay evidencias taxonómicas en su descripción y redescripción (Günther, 1864; Eigenmann, 1927; Román–Valencia, 2001, 2004; Román–Valencia et al., 2006; Román–Valencia & Ruiz–C, 2007) que podrían indicar que H. polyodon está relacionado a especies de Hemibrycon, sin embargo, Fowler (1948) y Reis et al. (2003) anotan que H. polyodon es un sinónimo de H. huambonicus y de H. coxeyi respectivamente. Además, la descripción de H. polyodon (Günther, 1864), es deficiente e incompleta en cuanto a uso, extensión y rigurosidad de caracteres utilizados.

Por lo cual es necesario redescribir la especie con base en material fresco y tipo.

La diagnosis de H. orcesi en Böhlke (1958) no permite una separación evidente en cuanto a las medias expresadas en proporciones reportadas en su descripción, aunque es correcta su merística.

Sin embargo, nuestros hallazgos indican que H. orcesi es válido, pero requiere su redescripción actualizada, que incluyan caracteres osteológicos.

Por lo tanto, el objetivo de este trabajo es redescribir dos especies de Hemibrycon con base en material fresco y tipo. Se incluye una clave taxonómica para las especies registradas y válidas en Ecuador.

Material y métodos El material fue fijado en formol al 10% y luego preservado en alcohol etílico al 73%, se depositó en el laboratorio de ictiología, Universidad del Quindío, Armenia, Colombia (IUQ); en el museo de Zoología, Departamento de Ciencias Biológicas, Escuela Politécnica Nacional, Quito, Ecuador (MEPN). Además, se examinó material depositado en: Academy of Natural Sciences of Philadelphia (ANSP); Auburn University Museum Auburn, Alabama (AUM); The Natural History Museum, London, formerly British Museum (Natural History) (BMNH); National Museum of Natural History, Smithsonian Institution, Washington, D.C. (USNM); Universidad Nacional de San

Román–Valencia et al.

Marcos–Museo de Historia Natural (MUSM) y Naturhistorisch Musem,Wien, Austria (NMW). Excepto IUQ y MUSM las acronimias de los museos sigue a Leviton et al. (1985).

Las medidas de los ejemplares se tomaron con un calibrador digital Mitutoyo, hasta centésimas de milímetro. Los recuentos de radios, escamas y dientes se realizaron empleando estereoscopio Zeiss. Las medidas y recuentos (tabla 1) se realizaron sobre el lado izquierdo de los ejemplares, excepto cuando éstos estaban deteriorados. Medidas y conteos siguen lo descrito en Hubbs & Lagler (1958) y Weitzman & Malabarba (1999).

Las medidas y los conteos del tipo de H. polyodon se tomaron sobre fotos digitales, con el programa Scion Image for Windows versión 4.0.3.2.

Los 21 caracteres morfométricos utilizados en este trabajo (tabla 1) fueron útiles para efectuar un análisis de componentes principales (ACP). En este caso se utilizó el programa Past, versión 1.63 bajo Windows.

Las observaciones de estructuras óseas y cartílagos se hicieron sobre ejemplares clareados y teñidos de acuerdo a modificaciones al método descrito por Taylor & Van Dyke (1985). La nomenclatura de huesos se basó en Weitzman (1962), Vari (1995) y Ruiz–C & Román–Valencia (2006).

El conteo y determinaciones de vértebras se hicieron con material diafanizado y de radiografías y se consideraron las cuatro primeras vértebras como aparato de weber.

Material examinado Hemibrycon orcesi ANSP 75904 (paratipos), 2 ejemplares, Ecuador, Santiago–Zamora, cabeceras del río Macuma, tributario río Morona, altura 550–650 m.s.n.m; MEPN 001542, 2 ejemplares, (paratipos), Ecuador, provincia Pastaza, río Macuma, IV 1953, col. R. Olalla; MEPN 001538, 17 ejemplares, Ecuador, Provincia Morona–Santiago, río Tayusa afluente del Upano bajo el puente en la vía Méndez–Sucua, 4 V 1991, col. R. Barriga; MEPN 001539, 66 ejemplares, Ecuador, provincia de Morona–Santiago, río Tayusa afluente del Upano bajo el puente en la vía Méndez– Súcula, 4 V 1991, col. R. Barriga; MEPN 001540, 10 ejemplares, Ecuador, Provincia Pastaza, agua abajo de Sarayaco, VIII 1956, col M. Olalla; MEPN 001541, 5 ejemplares, Ecuador, provincia Pastaza, brazo del río Pastaza, proyecto Aquarrap, 22 VII 1999, col B. Chernoff & R. Barriga; MEPN 001543, 2 ejemplares, provincia de Pastaza, río Bobonaza–Canelos cuenca río Pastaza, col. M. Olalla, IV 1953; MEPN 13591–6, 39 ejemplares, Ecuador, provincia de Morona–Santiago, río Tayusa afluente del río Upano, col. R. Barriga, 4 V 1991.

Hemibrycon polyodon BMNH 1858.7.25.41 (Holotipo), Ecuador; MEPN 001532, 14 ejemplares, Ecuador, provincia de Zamora–Chinchipe, quebrada Tunanza afluente río Zamora, 15 III 1979 col R. Barriga; MEPN 001533,

181

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

11 ejemplares, Ecuador, provincia de Zamora, quebrada a Antonio–Guadalupe, 21 III 1979, col.

R. Barriga; MEPN 001534, 21 ejemplares, Ecuador, provincia de Zamora–Chinchipe, finca Torres, río Zamora, 24 III 1979, col. R. Barriga; MEPN 001535, 15 ejemplares, Ecuador, provincia de Zamora–Chinchipe, quebrada Mayaycu a 2 km en la desembocadura en el río Nangarifza a 200 m del destacamento militar Mayaycu, 18 VII 1993, col. R. Barriga; MEPN 001536, 10 ejemplares, Ecuador, provincia Morona–Santiago, río Gualaquiza, 8 III 1979, col. R. Barriga, R. Lema, M. Ibarra; MEPN 001537, 3 ejemplares, Ecuador, provincia Zamora–Chinchipe, playa del río Nangarifza al frente del destacamento Militar, VII 1993, col. R. Barriga.

Material de comparación examinado Hemibrycon beni USNM 117543, 1 ejemplar (sintipo), Bolivia, Espía.

Hemibrycon coxeyi ANSP 70155, Holotipo, Ecuador, drenaje del Río Marañón en Hacienda Las Mascotas.

Hemibrycon huambonicus MUSM 21297, 15 ejemplares, Perú, Departamento de Amazonas, Condorcanqu, Cenepa, CCA R, Alto Cenepa, Quebrada Capitán Ponce, 750 m. Col. B. Rengifo, M. Velásquez; AUM 26785, 15 ejemplares, Perú, Departamento de Cusco, Cuenca Araza, Quispichanqui, Camanti, Río San Lorenzo, altura 396 m, 25 X 2005, Col. M Hidalgo; AUM 21297, 15 ejemplares, Perú, Departamento de Amazonas, Condorcanqui, Cenepa, CCA R, Alto Cenepa, Quebrada Capintán Ponce, 750 m, 19 XI 2003, Col. B. Rengifo, M. Velásquez; NMW 5730, 2 ejemplares (sintipos, con 41 vértebras total); Perú, Callacate; NMW 5731, 1 ejemplar (sintipo), Perú, Río Huambo; USNM 273726, 6 ejemplares, Perú, quebrada Huancachipa, 26 VIII 1985.

Hemibrycon jelskii MUSM 26413, 1 ejemplar, Perú, Departamento de Cusco, Cuenca Araza, Quispichanqui, Camanti, quebrada Yanamayo, 21 X 2004, col. M. Hidalgo; MUSM 6128, Perú, 15 ejemplares, Departamento Amazonas, Condorcanqui, PV 22, c.R. Marañón, R. Comainas,Q. 3, 21 VII 1994, col. H. Ortega; NMW 57546, 1 ejemplar (sintipo), Perú, Monterico; USNM 361171, 3 ejemplares, Perú, Cusco, La Convención, Echarate Peruanita, Quebrada Igoripato, 25 X 1997, Col. M. Hidalgo; MEPN 001544, 29 ejemplares, Ecuador, provincia de Orellana, río Jivino a 1.600 m del Pozo Chontayacu I, bloque 18, 3 VIII 2002, col R. Barriga, L. Rodríguez, L. Guaman; MEPN 001545, cuatro ejemplares, Ecuador, provincia de Pastaza, río Bobonaza afluente río Pastaza, VIII 1981, col. A. Alvarez; MEPN 001546, 5 ejemplares, Ecuador, provincia Pastaza, río Bobonaza, sector de Sarayaco, IV 1954, col. G. Herrera.

Resultados Hemibrycon orcesi Böehlke 1958 (tabla 1, figs. 1, 4) Hemibrycon orcési Böehlke, 1958 (Böehlke, 1958), CX: 25 (descripción, localidad típica: río Macuma).

Hemibrycon orcesi Géry, 1977 (Géry, 1977), 282 (registro); Román–Valencia et al., 2006 (registro).

Diagnosis H. orcesi se distingue de las demás especies del género por presentar 13 a 16 dientes en el maxilar, por la base de la aleta caudal escamada, 34 a 36 escamas con poros de la línea lateral, y 17 a 18 radios ramificados en la aleta anal Descripción Cuerpo robusto; área dorsal de las órbitas convexa. Perfil dorsal de la cabeza y del cuerpo oblicuo desde el supraoccipital hasta el origen de la aleta dorsal, y desde el último radio de la aleta dorsal hasta la base de la aleta caudal. Perfil ventral del cuerpo convexo desde el hocico hasta la base de la aleta anal, más pronunciada en la parte posterior a las aletas pectorales. Pedúnculo caudal lateralmente comprimido en todos los ejemplares.

Cabeza y hocico corto; mandíbulas iguales, ninguna sobresale con relación a la otra; boca terminal; labios blandos y flexibles, no cubren externamente la hilera externa de dientes del premaxilar; borde ventral de la mandíbula superior plano; extremo posterior del maxilar sobre pasa el borde anterior de la órbita.

Cinco infraorbitales presentes, con canal latero sensorial; tercer infraorbital más largo, ancho, borde ventral y posterior en contacto con el preopérculo. Supraorbital presente. Premaxilar con proceso lateral y ascendente y dos hileras de dientes; hilera externa con cuatro a cinco dientes tricúspides orientados en línea recta. Hilera interna con cuatro dientes que presentan tres a cinco cúspides, con la cúspide central mucho mayor.

Maxilar con nueve a trece dientes, los seis a diez primeros de arriba hacia abajo son tricúspides, los restantes ubicados en la parte inferior son unicúspides. Dentario con cuatro grandes dientes tricúspides con la cúspide central mucho mayor, seguidos por nueve a 10 dientes pequeños los tres primeros anteriores bicúspides, los demás posteriores son unicúspides. Cartílago presente en la unión de la superficie ventral del supraoccipital con el arco exoccipital; en el extremo dorso posterior del complejo neural y entre el margen ventral del complejo neural y la superficie dorsal de la tercera vértebra. Rinoesfenoides óseo, pero en contacto con el orbitoesfenoides a través de cartílago etmoides. Paraesfenoides alargado y dividido posteriormente en la unión con el basioccipital y el proótico. Borde anterior de la aleta dorsal oblicuo, con los dos primeros radios simples de menor longitud que los radios ramificados.

Pterigióforos radiales y proximales de todos los radios de la aleta dorsal insertados entre las espinas neural 11–19. Cinco a seis supraneurales presentes

182

Román–Valencia et al.

Tabla 1. Datos morfométricos y merísticos de Hemibrycon polyodon, H. orcesi, H. huambonicus y H. coxeyi (longitudes estándar y total en mm, promedios entre paréntesis).

Table 1. Morphometric and meristic data of Hemibrycon polyodon, H. orcesi, H. huambonicus and H. coxeyi (standard and total lengths in mm, means in brackets).

H. polyodon

H. orcesi

Holotipo

H. huambonicus

Paratipo

H. coxeyi

Sintipo

Holotipo

Longitud stándard 34,79–101,58(67,44)

75,26

45,83–45,97(45,9)

28,83–48,75(38,62)

50,78–80,01(63,91)

67,0–89,2

90,61

–

55,74–56,36(56,05)

36,25–62,42(48,69)

77,32–97,44(86,43)

–

109,67

Longitu total 31,19–120,32(78,73)

Porcentaje de la longitud estándar Profundidad del cuerpo 25,35–37,20(30,20)

31,24

35,15–35,50(35,33) 29,80–36,76(32,82)

28,91–31,97(30,16) 32,06–33,03

28,43

53,85–57,32(55,59) 50,91–57,97(54,49)

50,28–54,88(52,62) 48,48–51,94

49,80

23,82–27,89(24,9)

18,24

Longitud hocico–aleta dorsal 47,01–57,34(51,72)

49,59

Longitud hocico–aleta pectoral 19,72–26,72(22,52)

22,18

26,21–28,19(27,20) 24,95–29,80(27,66)

–

Longitud hocico–aletas pélvicas 36,02–47,88(42,54)

40,27

44,93–46,99(45,96) 44,53–51,31(47,85)

40,68–45,99(43,12) 42,04–44,81

36,84

39,28–40,90(40,09) 38,19–46,60(43,46)

37,87–41,07(39,36)

36,52

59,81–60,67(60,24) 59,18–66,93(63,95)

54,82–58,66(56,80) 57,29–61,19

55,88

47,98–53,21(51,68) 52,09–56,05

52,58

29,50–32,16(30,50)

29,09

Longitud aleta dorsal–aleta pectoral 36,18–48,29(41,34)

28,49

–

Longitud hocico–aleta anal 40,99–66,91(56,98)

56,02

Longitud aleta dorsal–hipurales 46,6–58,28(51,93)

50,04

51,15–53,64(52,39) 43,83–52,97(49,08)

Longitud aleta dorsal–aleta anal 26,53–35,08(30,75)

22,47

36,11–36,9(36,5)

29,41–35,67(33,02)

–

Longitud aleta dorsal 19,13–27,19(23,10)

21,51

20,25–21,78(21,01) 19,37–27,16(23,74)

19,92–23,42(22,36) 18,2–20,74

10,05

19,09–21,69(20,39) 20,92–24,57(22,53)

20,84–23,06(22,12) 18,99–21,64

17,71

13,29

15,36–16,66(16,01) 13,23–19,10(16,21)

14,08–15,84(14,75) 12,23–14,79

13,63

16,44

13,03–16,34(14,68) 13,49–21,38(16,67)

17,97–22,83(20,09) 13,92–15,24

10,07

12,01–12,46(12,23) 10,76–13,00(11,85)

11,42–13,99(12,51) 12,66–14,69

10,69

13,42

11,17–13,92(12,55)

9,61–16,65(13,22)

11,38–12,75(11,88) 13,88–14,57

11,76

19,86

24,37–28,08(26,23) 23,17–30,37(25,34)

21,08–24,81(22,74) 22,08–24,3

21,76

23,32–27,97(25,09) 19,79–26,31

23,43

Longitud aletas pectorales 18,27–26,02(21,01)

17,95

Longitud aletas pélvicas 12,24–19,01(15,11) Longitud aleta anal 13,3–22,52(17,23)

Profundidad del pedúnculo caudal 9,72–12,75(11,00)

11,64

Longitud pedúnculo caudal 6,70–16,6(11,79) Longitud cabeza 17,56–26,48(21,17)

Porcentaje de la longitud cabeza Longitud hocico 23,49–32,05(26,77)

22,07

22,02–37,72(29,87) 20,28–29,47(23,32)

183

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

Tabla 1. (Cont.)

H. polyodon

H. orcesi Holotipo

Paratipo

34,45

37,72

H. huambonicus Sintipo

H. coxeyi Holotipo

Diámetro del ojo 29,13–43,30(37,91)

36,35–48,56(43,63)

32,13–38,68(35,34) 26,9–39,47

27,99

35,09–44,15(39,62) 25,63–37,47(32,80)

36,71–42,73(39,45)

48,38

19,33

36,08–36,79(36,44) 27,01–38,49(32,50)

32,10–36,88(34,76) 27,08–34,21

34,58

–

32,84–36,08(34,46) 30,78–42,62(37,03)

34,92–39,77(37,63) 21,25–44,67

–

26,23–28,27(27,25) 23,06–32,39(28,05)

29,13–36,69(31,42)

–

11,41

41–42

–

38

8–9

–

7

8–9

–

7

Longitud postorbital de la cabeza 31,91–43,23(37,54)

42,07

–

Longitud del hueso maxilar 23,71–38,63(34,07) Ancho interorbital 29,77–42,32(34,87)

Longitud mandíbula superior 21,16–30,66(26,35)

–

Merística Número de escamas en la línea lateral 38–43

44

34

34–36

Número de escamas entre la línea lateral y la aleta dorsal 6–9

9

4

5–6

Número de escamas entre la línea lateral y la aleta anal 6–7

6

7

4–5

Número de escamas entre la línea lateral y las aletas pélvicas 5–6

6

5–6

4–6

7–8

–

7

10

11–12

14–16

–

–

ii,8

iii,7–8

ii,8

ii,8

ii,8

iii,17–18

iii–iv,17–18

iii,21–24

iv,23

iii,21

ii,6

ii,6

ii,6

–

Número de escamas predorsales 11–17

12

Número de radios en la aleta dorsal ii–iii,7–8

9

Número de radios en la aleta anal iii–iv,21–27

iii,24

Número de radios en las aletas pélvicas ii,6

–

ii,6

Número de radios en las aletas pectorales ii,9–12

–

ii,9–10

ii,9–11

ii,10–12

ii,10

–

–

13–16

13–16

9–10

10

–

Dientes en el maxilar 8–12

entre la cabeza y la parte anterior de la aleta dorsal, con cartílago en los extremos superior e inferior.

Cintura pectoral con un proceso dorsal puntiagudo sobre el cleitro, alcanza todo el supracleitro y al extremo ventral del postemporal. Cleitro ubicado a nivel de la parte media posterior del opérculo.

Cuatro radiales proximales. Aleta pélvica corta, sus extremos no alcanzan el origen de la aleta anal. El hueso pélvico es una estructura alargada, se loca-

liza paralelo al área central del cuerpo; recto y despuntado con porciones pequeñas de cartílago en los extremos anterior y posterolateral. Proceso isquial es una estructura corta, curva y con dos pequeñas apófisis puntiagudas en sus extremos superior e inferior, una de ellas larga y cartilaginosa.

Aleta caudal bifurcada con lóbulos cortos y redondeados. Radios caudales principales 10–11/10– 11. Aleta caudal con escamas en las 1/3 a 2/3 partes

184

Román–Valencia et al.

1 cm

Fig. 1. H. orcesi. MEPN 1538, Ecuador, provincia Morona–Santiago, río Tayusa afluente del Upano bajo el puente en la vía Méndez–Sucua.

Fig. 1. H. orcesi. MEPN 1538, Ecuador, Morona–Santiago province, Tayusa River, a tributary of the Upano River, under the bridge on the Méndez–Sucua road.

1 cm

Fig. 2. H. polyodon: MEPN 1534, Ecuador, provincia de Zamora–Chinchipe, finca Torres, río Zamora.

Fig. 2. H. polyodon: MEPN 1534, Ecuador, Zamora–Chinchipe province, Torres state, Zamora River.

de su longitud. Con 34–36 escamas con poros de la línea lateral, se extienden desde el supracleitro hasta los hipurales. Poros de la línea lateral forman una línea recta, excepto a nivel de las aletas pélvicas que se observa una curva ascendente. Número total de vértebras 34–36.

Distribución Ríos Macuma, Upano, Tayusa, Pastaza en Ecuador.

Hemibrycon polyodon (Günther 1864) (tabla 1, figs. 2–4) Tetragonopterus polyodon Günther, 1864 (Günther, 1864), 5: 330 (descripción, localidad típica: Guayaquil)

Diagnosis H. polyodon se distingue de las demás especies del género por presentar la aleta dorsal con radios simples y ramificados de igual longitud, por una mancha humeral estrecha y verticalmente alargada que alcanza una horizontal trazada desde el borde inferior del opérculo.

Descripción Cuerpo robusto; área dorsal de las órbitas convexa.

Perfil dorsal de la cabeza y del cuerpo oblicuo desde el supraoccipital hasta el origen de la aleta dorsal, y desde el último radio de la aleta dorsal hasta la base de la aleta caudal. Perfil ventral del cuerpo convexo desde el hocico hasta la base de la aleta anal, más pronunciada en la parte posterior a las aletas pectorales. Pedúnculo caudal lateralmente comprimido en todos los ejemplares. Cabeza y hocico corto; mandíbulas iguales; boca terminal; labios blandos y flexibles, no cubren externamente la hilera externa de dientes del premaxilar; borde ventral de la mandíbula superior plano; extremo posterior del maxilar a nivel del borde anterior de la órbita.

Cinco a seis infraorbitales presentes, con canal latero sensorial; tercer infraorbital más largo, ancho, borde ventral y posterior en contacto con el preopérculo. Supraorbital presente. Premaxilar con proceso ascendente y lateral con dos hileras de dientes; hilera externa con tres a cuatro dientes tricúspides orientados en línea recta. Hilera interna con cuatro dientes que presentan dos o tres cúspi-

185

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

1 cm

Fig. 3. H. polyodon: Tipo BMNH 1858 (1).7.25.41, Ecuador.

Fig. 3. H. polyodon: Type BMNH 1858 (1).7.25.41, Ecuador.

Clave para las especies de Hemibrycon de Ecuador.

Key to the species of Hemibrycon from Ecuador.

1. Borde anterior de la aleta dorsal con los radios simples y ramificados de igual longitud; mancha humeral estrecha y verticalmente alargada, alcanza una horizontal trazada desde el borde inferior del opérculo Borde anterior de la aleta dorsal con los dos primeros radios simples de menor longitud que los radios ramificados; mancha humeral ancha y verticalmente alargada, alcanza una horizontal trazada desde el borde medio del ojo 2. Trece a dieciséis dientes en el maxilar; base de la aleta caudal escamada; 34–36 escamas con poros en la línea lateral; 17 a 18 radios ramificados en la aleta anal; mancha humeral próxima al opérculo entre una y dos escamas Ocho a doce dientes en el maxilar; base de la aleta caudal sin escamas; 38–43 escamas con poros en la línea lateral; 21–28 radios ramificados en la aleta anal; mancha humeral lejana del opérculo entre tres y cuatro escamas 3. Veintiún a veinticuatro radios ramificados en la aleta anal; número total de vértebras 41–42; diámetro del ojo en la longitud cabeza 28,00%; mancha humeral se extiende entre las primeras escamas anteriores la línea lateral Veinticuatro a veintiocho radios ramificados en la aleta anal; número total de vértebras 37–40; diámetro del ojo en la longitud cabeza 38,72–48,70%; mancha humeral se extiende por encima de las escamas anteriores de la línea lateral 4. Ocho a nueve radios ramificados en la aleta dorsal; número de escamas predorsales 12–14; número de escamas en la línea lateral 41–43; longitud de la cabeza en el largo estándar 19,4–21,46%; número total de vértebras 39–40; con banda peduncular alargada; la longitud de las aletas pectorales sobrepasa el origen de las aletas pélvicas Siete radios ramificados en la aleta dorsal; número de escamas predorsales 10–12; número de escamas en la línea lateral 38–41; longitud de la cabeza en el largo estándar 21,10–25,66%; número total de vértebras 37–38; con mancha peduncular redonda; la longitud de las aletas pectorales apenas alcanza el origen de las aletas pélvicas

H. polyodon

2

H. orcesi

3

H. coxeyi

4

H. pautensis

H. jelskii

186

Román–Valencia et al.

10

Component 2

0

–10

–20

–30

3.000

4.000 5.000 6.000 7.000 8.000 Component 1

Fig. 4. Dos componentes principales (CP1 en el eje X, CP2 en el eje Y) de datos morfométricos en ~).

H. polyodon (+) y H. orcesi (~ Fig. 4. Two main components (CP1 in the X–axis, CP2 in the Y–axis) of morphometric data for H. ~). polyodon (+) and H. orcesi (~

des, con la cúspide central mucho mayor. Maxilar con el extremo posterior alcanza el borde del segundo infraorbital. Maxilar con nueve a once dientes, los seis primeros de arriba hacia abajo son tricúspides, los restantes ubicados en la parte inferior son unicúspides. Dentario con tres a cuatro grandes dientes tricúspides con la cúspide central mucho mayor, seguidos por 11 a 13 dientes pequeños unicúspides.

Cartílago presente en la unión de la superficie ventral del supraoccipital con el arco exoccipital; en el extremo dorsoposterior del complejo neural y entre el margen ventral del complejo neural y la superficie dorsal de la tercera vértebra. Rinoesfenoide óseo, pero en contacto con el orbitoesfenoides a través de cartílago etmoides.

Paraesfenoides alargado y dividido posteriormente en la unión con el basioccipital y el proótico.

Borde anterior de la aleta dorsal oblicuo, con los radios simples y ramificados de igual longitud.

Pteriogióforos radiales y proximales de todos los radios de la aleta dorsal insertados entre las espinas neural 16–22. Siete supraneurales presentes entre la cabeza y la parte anterior de la aleta dorsal, con cartílago en los extremos superior e inferior.

Cintura pectoral con un proceso dorsal puntiagudo sobre el cleitro, alcanza todo el supracleitro y al extremo ventral del postemporal. Cleitro ubicado a nivel de la parte media posterior del opérculo; tres radiales proximales. Aleta pélvica corta, sus extremos no alcanzan el origen de la aleta anal. El

hueso pélvico es una estructura alargada, se localiza paralelo al área central del cuerpo; hueso pélvico corto, recto y despuntado; proceso isquial es una estructura corta, curva y con dos pequeñas apófisis puntiagudas en sus extremos superior e inferior, una de ellas larga y cartilaginosa. Con porciones pequeñas de cartílago en los extremos anterior y posterolateral.

Aleta caudal bifurcada con lóbulos cortos y despuntados. Radios caudales principales 10/9. Aleta caudal sin escamas. Con 38–41 escamas con poros de la línea lateral, se extienden desde el supracleitro hasta los hipurales. Poros de la línea lateral forman una curva entre la primera y onceava escama, el resto en línea recta. Número total de vértebras 41–42.

Dimorfismo sexual secundario Hembras sin espinas en los radios de las aletas pélvicas y anal; machos con hilera de tubérculos nupciales cortos sobre los radios ramificados de la aleta pélvica, con 20 a 22 tubérculos largos y puntiagudos, ubicadas sobre cada segmento (uno a dos por cada segmento). Quinto radio simple con 20 espinas cortas y puntiagudas, ramificados de la aleta anal del uno al 18 con tres a 16 espinas, largas y puntiagudas.

Distribución Oriente del Ecuador, Provincias de Zamora– Chinchipe y Morona–Santiago, drenajes de los ríos Santiago y Morona.

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

Discusión Uno de los problemas relacionados con la diagnosis filogenética de Hemibrycon es que la especie tipo, H. polyodon (Günther, 1864), se supuso proveniente de Guayaquil en Ecuador, sin embargo fue colectada a gran altura en el interior de Ecuador o Perú, Arthur Henn no capturó material en Ecuador (Eigenmann, 1927). Al examinar material de Hemibrycon y Bryconamericus depositado en EPN, Quito, se comprobó que en las quebradas costeras habitan especies de Bryconamericus, pero no hay registros de Hemibrycon en esta parte de Ecuador. Hemibrycon se distribuye al Oriente de Ecuador, principalmente en la cuenca de los ríos Santiago, Morona, Pastaza y Napo (Román–Valencia et al., 2006; Román–Valencia et al. submitted; éste trabajo).

Al confrontar el material de H. polyodon, con material no tipo y con los sintipos de H. huambonicus se observaron diferencias entre el material examinado de ambos taxones, en lo concerniente a la longitud de la mandíbula superior (21,16–28,81 en H. polyodon vs. 29,13–36,69 en H. huambonicus), en el número de escamas entre la línea lateral y el origen de la aleta anal (seis a siete en H. polyodon vs. ocho a nueve en H. huambonicus), entre la línea lateral y el origen de las aletas pélvicas (cinco a seis en H. polyodon vs. siete a ocho); sin embargo, el análisis de componentes principales (ACP) arrojó que son iguales en forma y tamaño. Con base en nuestros resultados, las especie tipo H. polyodon se distingue de H. huambonicus, y por lo tanto son válidas ambas especies. Además, H. polyodon se distingue de H. orcesi (véase clave, tabla 1), el análisis de componentes principales (ACP) (fig. 4) indicó que estos taxones se distinguen en forma y tamaño, la primera componente explicó el 97,2% de la variabilidad total, y entre la primera y la segunda componentes se explicó el 98,4% de la varianza total. Por lo tanto, válida la especie H. orcesi (tabla 1, fig. 4).

Agradecimientos La Universidad del Quindío (Vicerrectoría de Investigaciones) financió un viaje de estudio a Ecuador & Venezuela (C. R.–V. & R. I. R.–C). Axel Zarske (NMW) suministró los datos correspondientes a los sintipos de H. huambonicus, y de H. jelskii; Mark Henry Sabaj (ANSP) envió radiografías de H. orcesi, J. Macleine (BMNH) por el generoso acceso de fotos y radiografías de los tipos de H. polyodon.

Idea wild por la financiación de reactivos usados en la diafanización. Carlos A. García (IUQ) preparó las figuras. Este artículo se beneficio de excelentes sugerencias y correcciones de tres evaluadores anónimos.

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187

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Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

189

Factors influencing the breeding density of Bearded Vultures, Egyptian Vultures and Eurasian Griffon Vultures in Catalonia (NE Spain): management implications A. Margalida, D. García & A. Cortés–Avizanda

Margalida, A., García, D. & Cortés–Avizanda, A., 2007. Factors influencing the breeding density of Bearded Vultures, Egyptian Vultures and Eurasian Griffon Vultures in Catalonia (NE Spain): management implications. Animal Biodiversity and Conservation, 30.2: 189–200.

Abstract Factors influencing the breeding density of Bearded Vultures, Egyptian Vultures and Eurasian Griffon Vultures in Catalonia (NE Spain): management implications.— Using multivariate analyses we examined differences in breeding density of the Bearded Vulture Gypaetus barbatus, the Eurasian Griffon Vulture Gyps fulvus and the Egyptian Vulture Neophron percnopterus in NE Spain (Catalonia) in relation to trophic, orographic–landscape and anthropic variables. Sampling units used were regional divisions (comarques).

High density of Bearded Vulture was principally linked to areas with scant vegetation and low human population density. In contrast, high densities of both the Egyptian and Eurasian Griffon Vultures were associated with availability of trophic resources (sheep and goats). Positive effects were detected in relation to low density of inhabitants (Egyptian Vulture) and altitudes between 1,000–2,000 m and landscape with low tree cover (Eurasian Griffon Vulture). The Bearded Vulture seemed to be the most selective species in relation to environmental characteristics while the Eurasian Griffon and the Egyptian Vultures displayed a higher degree of ecological plasticity. Future conservation actions should bear these results in mind in order to optimise management. Food resources from extensive livestock farming, in particular, seem fundamental for the conservation of scavenger species. Preference monitoring and conservation efforts are needed in the regions with highest vulture densities (Alta Ribagorça, Pallars Jussà and Alt Urgell), while regions with low vulture populations should be managed in order to favour the geographical expansion and recolonisation of zones currently not occupied by these species. Conservation priorities should be based on favouring extensive livestock practices, and as an alternative to muladares (traditional animal carcass disposal sites) farmers should be encouraged to leave animal carcasses in the field, while ensuring compliance with health regulations.

Key words: Breeding density, Habitat requirements, Gypaetus barbatus, Gyps fulvus, Neophron percnopterus, Catalonia.

Resumen Factores que afectan a la densidad reproductora del Quebrantahuesos, el Buitre Leonado y el Alimoche Común en Cataluña (NE de España): implicaciones para su gestión.— Utilizando análisis multivariantes examinamos las diferencias en la densidad reproductora del Quebrantahuesos Gypaetus barbatus, el Buitre Leonado Gyps fulvus y el Alimoche Común Neophron percnopterus en el NE de España (Cataluña), de acuerdo con diferentes variables tróficas, orográfico–paisajísticas y antrópicas, y tomando la división comarcal como unidad de estudio. Los modelos sugieren que la alta densidad de Quebrantahuesos está principalmente relacionada con la superficie de terreno no arbolado y poco humanizado. Por otro lado, las altas densidad de Alimoches comunes y Buitres Leonados se asocian a la alta disponibilidad de recursos alimenticios (ovejas y cabras), y además a una escasa densidad de habitantes en el caso del Alimoche Común y con la altitud (rango entre 1.000 y 2.000 m) y la ausencia de superficie arbolada en el caso del Buitre Leonado. El Quebrantahuesos parece la especie más selectiva con las características del medio, mientras que el Buitre Leonado y el Alimoche Común muestran una mayor plasticidad ecológica. Las medidas de conservación futuras deberían tener en cuenta estos resultados de cara a optimizar su gestión.

ISSN: 1578–665X

© 2007 Museu de Ciències Naturals

190

Margalida et al.

En este sentido, la importancia del alimento proporcionado por el ganado no estabulado parece fundamental para la conservación de las aves carroñeras. Las comarcas con mayor densidad poblacional (Alta Ribagorça, Pallars Jussà y Alt Urgell) son en las que deberían invertirse mayores medidas de control y protección puesto que albergan un porcentaje muy importante de la población de estas especies. Por otro lado, las comarcas con menor densidad poblacional deberían ser administradas de manera que su gestión y las acciones de conservación favorezcan la expansión geográfica y los procesos de recolonización de zonas no ocupadas por estas especies. Las prioridades de conservación deberían basarse en favorecer la ganadería extensiva y, como una alternativa a la creación de muladares, permitir a los ganaderos dejar las carcasas de animales en el campo, teniendo en cuenta la compatibilidad con las políticas sanitarias.

Palabras clave: Densidad reproductora, Requerimientos de hábitat, Gypaetus barbatus, Gyps fulvus, Neophron percnopterus, Cataluña.

(Received: 9 X 06; Conditional acceptance: 16 I 07; Final acceptance: 30 V 07) A. Margalida, Bearded Vulture Study & Protection Group, Apdo. 43 E–25520 El Pont de Suert (Lleida) Spain.– D. Garcia, Generalitat de Catalunya, Dept. de Medi Ambient i Habitatge, c/ Dr. Roux, 80, E–08017 Barcelona, Spain.– A. Cortés–Avizanda, Estación Biológica de Doñana (CSIC), Dept. of Conservation Biology, Estación Biológica de Doñana–CSIC, Avda. Mª Luisa s/n, 41013 Sevilla, Spain.

Corresponding author: A. Margalida. E–mail: margalida@inf.entorno.es

191

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

Introduction Knowledge of the ecological factors affecting the large–scale distribution and abundance of endangered species is an important tool for defining management recommendations and understanding population dynamics (e.g. Verner et al., 1986; Sutherland & Green, 2004). Moreover, in order to improve management measures, it is necessary to understand habitat preferences and the relationship between population density and habitat quality (Sutherland & Green, 2004).

Bearded Vultures, Eurasian Griffon Vultures and Egyptian Vultures are threatened birds of prey in Europe (Annex I, EU Wild Birds Directive 79/409/EEC, Appendix II of the Bern Convention, Bonn Convention and CITES) and a great deal of quantitative studies about habitat requirements and nest–site selection of these species have been carried out (e.g. Ceballos & Donázar, 1989; Donázar et al., 1993; Liberatori & Penteriani, 2001; Sarà & Di Vittorio, 2003; García–Ripollés et al., 2005; Xirouchakis & Mylonas, 2005; Gavashelishvili & McGrady, 2006). However, few studies have examined factors influencing breeding density (e.g. Ceballos & Donázar, 1989; Donázar et al., 1993) and, to our knowledge, no studies using a quantitative approach in the same geographic region have been conducted previously. As the three scavenger species have similar habitat needs (cliffs for nesting sites) and trophic requirements (carrion), it is necessary to determine those factors that most influence their breeding density in order to optimise and design strategies for their conservation and habitat carrying capacity. Quantitative analyses of the geographical distribution of these three species in relation to trophic, structural, climatic and anthropic variables may provide useful information concerning variations in their densities.

Using multivariate analyses, this article examines differences in breeding density of the Eurasian Griffon, Egyptian and Bearded Vultures in NE Spain (Catalonia) according to the regional divisions (comarques) and different trophic, orographic–landscape and anthropic variables. As opposed to similar studies that include areas with abundant feeding stations (muladares, i.e. traditional sites where livestock carrion is intentionally discarded for elimination by scavenger species and referred to as "vulture restaurants" in several papers), the area of study (Catalonia) is characterized by extensive livestock that is semi–stabled most of the year, allowing spatially widespread food resources in a more homogenous and unpredictable way. This setting therefore provides more natural conditions that allow us to evaluate the factors influencing breeding density. Quantitative analyses of the geographical distribution and density in relation to structural and climatic variables has been used previously to determine which environmental conditions affect the density and distribution of species (Carrascal et al., 1993). The limitations of a biogeographical model

in the case of vulture species are obvious due to the arbitrary division into regions whose boundaries do not correspond to those of the birds’ ranges.

Nevertheless, studies using administrative divisions may be useful from a management point of view because each region may make decisions and work independently according to their specific interests and conservation policies. This approach may be a useful tool for managers and would allow recommendations to be applied in small spatial scales.

Material and methods The study was carried out in Catalonia (NE Spain, fig. 1), an autonomous community where monitoring of the scavenger bird population began in the 1980s (Marco & García, 1981). The Bearded Vulture population has since been monitored annually (see Margalida & García, 2002). The Eurasian Griffon Vulture population has been censused every 10 years (1979, 1989 and 1999; Arroyo et al., 1990; Del Moral & Martí, 2001) as part of the National Censuses for Spain. The Egyptian Vulture population was monitored in 1987–88 and in 2000 (Perea et al., 1990; Del Moral & Martí, 2002, respectively). For this study, we used only data from the most recent censuses (2005 census for the Bearded Vulture, 1999 census for the Eurasian Griffon Vulture, Del Moral & Martí, and in 2001 and 2004 for the Egyptian Vulture, updating data obtained in Del Moral & Martí, 2002 with our own data). A partial monitoring of Eurasian Griffon Vulture colonies was carried out in 2004 and results suggested a stabilisation in the number of breeding pairs (authors, pers. observ.).

The data collected about the Bearded Vulture and the Egyptian Vulture refer to occupied breeding territories. In the case of the Eurasian Griffon Vulture, we considered the number of pairs present following a count in the breeding colonies.

The distribution of nesting pairs for the Eurasian Griffon Vulture was determined by subdividing Catalonia into regions (comarques, fig. 1).

Density of birds was calculated and expressed in pairs/10 km2. The variables considered to characterise the conditions in each of the regions where the scavenger species occur were selected taking into account the following criteria: 1) trophic level (food availability should regulate the density of species present); 2) climatological factors (low temperatures or a higher rainfall pattern can make it difficult for birds to fly and prevent thermophilous species from negatively selecting these zones); 3) orographic–landscape characteristics (the steep gradient of the terrain can condition the greater presence of rocky cliffs on which the birds can nest and provide peaceful conditions for the nesting birds, whilst a larger forested area can make trophic resources hard to find); and 4) anthropic conditions (high–density human population or infrastructures can lead to disturbance, implying negative selection by nesting birds). All data are taken from the 2004 reports of IDESCAT (Institut

192

Margalida et al.

VAR ARI

PSO AUR

PJU SOL NOG

CER BER

RIP OSO

TAL BEB

Scale 1:30.000.000

MON

Scale 1:400.000

Fig. 1. Study area and regional distribution of the three scavenger species in Catalonia (NE Spain).

The acronyms used for the 14 regions studied are: ARI (Alta Ribagorça), AUR (Alt Urgell), PJU (Pallars Jussà), VAR (Val d’Aran), PSO (Pallars Sobirà), NOG (La Noguera), CER (La Cerdanya), RIP (Ripollés), OSO (Osona), TAL (Terra Alta), BEB (Baix Ebre), MON (Montsià), SOL (Solsonés) and BER (Berguedà).

Fig. 1. Área de estudio y distribución comarcal de las tres especies de aves carroñeras en Cataluña (NE España). (Para los acrónimos, ver arriba.)

d’Estadística de Catalunya [Catalan Statistics Institute], http://www.idescat.net) and Meteocat (Servei Meteorològic de Catalunya [Catalan Meteorological Service], http://www.meteocat.com).

Data referring to the period 2001–2004 were averaged out in order to provide a good representation of the climatological conditions in each region (comarca). In order to calculate the availability of biomass we established the minimum mortality rates of the different livestock–breeding units and the average weight of each carcass (see Margalida & Bertran, 1997; Margalida et al., 1997). The conversion was as follows: animal biomass = livestock–breeding units present x mortality rate / 100 x carcass weight. Bovine mortality was estimated at 0.45%, equine mortality at 1.42%, porcine at 4% and ovine/caprine at 1.5% in comparison with the total amount of livestock present in each of the regions inhabited by these species. The biomass produced per carcass was estimated at 350 kg for a cow, 300 kg for a mare, 150 kg for a pig and 35 kg for a sheep / goat.

The analysis included only those regions where at least one of the scavenger species studied was presented during the year of the census as breeding, with the exception of La Cerdanya (CER), a region with regular presence of the three species of vultures but without breeding pairs in the area.

Nevertheless, this region was included because it is situated between the breeding distribution area of the three avian scavenger species (fig. 1).

Statistical analyses A Principal Component Analysis was applied to the variables (table 1) to obtain independent factors describing geographical variation. This technique transforms a number of correlated quantitative variables into fewer uncorrelated (orthogonal) variables termed PC (Chatterjee & Price, 1991). Each PC is a linear combination of the original variables with coefficients equal to the eigenvectors of the correlation or the covariance matrices. The percentage of the variation of the original traits explained by each PC is equal to the associated eigenvalue, and the weights of the traits in each PC are the terms in the associated eigenvectors. Variable loadings higher than 0.5 were considered significant.

Taking into account the results of the PC analysis (table 2) we selected five variables for further multivariate analysis: a) OVIS / CAPRA; b) INHA; c) LAND 1,000–2,000 m; d) RADI, and e) FORE. These were those having both high loadings in PC I and II and strong biological significance as potential limiting factors: availability of preferred food resource, human presence, and habitat characteristics (Factor I: a, b, c; Factor II: d, e).

Considering them as explanatory variables we fitted Generalized Linear Models (GLM, McCullagh & Nelder, 1989) to identify their influence on the density (breeding pairs / km2) of the three studied scavenger species. We used log as link function and Poisson as error distribution. Only models

193

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

Table 1. Descriptive variables used to characterise the regions containing scavenger bird species in Catalonia.

Tabla 1. Variables descriptivas utilizadas para caracterizar las comarcas con presencia de aves carroñeras en Cataluña.

Variables Food OVIS / CAPRA

Theoretical avalaible biomass of Ovis aries / Capra hircus (kg / km2)

BOS / EQUUS

Theoretical avalaible biomass of Bos taurus and Equus caballus (kg / km2)

SUS

Theoretical avalaible biomass of Sus scrofa var. domestica (kg / km2)

Climatology TEMP

Mean annual temperature (ºC)

RAIN

Annual rainfall pattern (mm)

RADI

Mean annual solar radiation (MJ / m2)

Landscape LAND < 1,000 m

Percentage of land at heights of under 1,000 m

LAND 1,000–2,000 m Percentage of land at heights of between 1,000–2,000 m (%) LAND > 2,000 m

Percentage of land at heights of above 2,000 m

OROG < 20%

Percentage of land with gradients of under 20%

FORE

Percentage of land with tree cover

NO FORE

Percentage of land devoid of vegetation (includes crags, scree, escarpments, rivers, lakes and reservoirs)

Humanisation INHA

Density of inhabitants (inhab / km)

URB

Land that has been or could be developed and infrastructures (includes industrialzones, low–density urban zones and road infrastructures) (%)

permitting plausible ecological interpretations were considered. For each significant model, we calculated the percentage of deviance explained as (100 – (100 x (deviance model / deviance null model)).

Results Distribution and density Numbers of breeding pairs were 431 Griffon Vultures (1999), 42 Egyptian Vultures (2004) and 35 Bearded Vultures (2005). As shown in figure 2, the distribution of these species was not uniform. The Pyrenean regions hold the highest populations of all three species. The majority were concentrated in the western regions (ARI, PJU and NOG) and in the central sectors (AUR), whilst the regions of southern Tarragona (mainly TAL and MON) contained only a small population of Eurasian Griffon Vultures (a total of 46 pairs) and Egyptian Vultures (one pair), and no Bearded Vulture as this species be-

came extinct in this area during the first half of the 20 th century (García et al., 1996). The regions of PJU, ARI and AUR contained over half the population of scavengers (60% of the Bearded Vulture population, 57% of the Egyptian Vulture population and 78% of the Eurasian Griffon Vulture population) (table 3). Accordingly, the highest breeding densities were found in ARI and PJU (fig. 3). In ARI the density of Bearded Vulture was 0.0014 pairs / 10 km2 vs 0.0007 in PJU, 0.0203 pairs / 10 km2 of Eurasian Griffon Vulture vs 0.0161 and 0.0016 pairs / 10 km2 of Egyptian Vulture vs 0.0007 pairs / 10 km2.

Multivariate analyses The first three factors of the PCA explained the 77.49% variance in the 14 original variables (table 4). The first component (Factor I, 46.5% of the variance) can be interpreted as an altitudinal axis, which basically appears to explain the differences found between locations at higher and lower alti-

194

Margalida et al.

Table 2. Generalized Linear Models (GLM) for breeding density of the three studied scavenger species: S.E. Standard error; % D. Percentage of deviance.

Tabla 2. Modelos Lineares Generalizados (GLM) para la densidad reproductora de las tres especies carroñeras estudiadas: S.E. Error estándar; % D Porcentaje de devianza.

Coeficient

S.E.

Chi–square

P

Gyps fulvus

45.5

Intercept

1.1188

0.2357

OVIS / CAPRA

0.1541

0.0079

383.53

< 0.0001

0.034

0.0025

184.67

< 0.0001

–0.0655

0.0074

78.28

< 0.0001

LAND 1,000–2,000 m FORE Neophron percnopterus

41.4

Intercept

0.2729

0.4797

OVIS / CAPRA

0.0958

0.0211

20.67

< 0.0001

–0.0263

0.0088

8.99

0.0001

INHA Gypaetus barbatus Intercept

%D

92.9 6.402

1

1.1276

INHA

–0.2526

0.0612

17.05

< 0.0001

FORE

–0.0775

0.0228

11.57

< 0.0001

tudes. This component was mainly associated with the differences between higher regions, with extreme values in the positive axis of the regional surface area percentage with altitudes between 1,000–2,000 m and > 2,000 m. These higher zones are characterised by the abundance of open areas, which facilitate the location of carrion due to the lack of tree cover (alpine meadows and crags) and have a higher level of rainfall (typical of mountainous zones). In the negative part of Factor I we found the lower localities (below 1,000 m) and those with gentler orography (< 20% slope), higher temperatures, higher population density and a larger number of human infrastructures, as well as greater trophic availability from pig, sheep and goat farms.

Positive values of the second component (Factor II, 17.5% of the variance), denoted zones with the largest amount of forest cover (the most mountainous zones), greatest availability of bovine / equine biomass and the highest solar radiation.

The third component (Factor III; 13.5% of the variance) can be interpreted as the anthropic impact axis, going from negative values denoting high population density and areas without tree cover (less mountainous and more humanised areas) to positive values indicating zones with increasing solar radiation (more mountainous and therefore less humanised zones).

Final models fitted for the breeding densities of the three studied scavenger species accounted for important proportions of the initial deviance (table 2). For the Eurasian Griffon Vulture, the model

obtained explained 45.5% of deviance and showed that it is more abundant in regions with high availability of sheep and goat biomass, a landscape at between 1,000–2,000 m and with low tree cover.

The model fitted for the Egyptian Vulture explained 41.4% of deviance, revealing that its density was higher in regions with greater availability of sheep and goat biomass and with low human presence.

The model fitted for the Bearded Vulture showed that its breeding density was superior in regions with low human presence and low tree cover, explaining a 92.9% deviance.

Discussion Factors influencing the breeding density of the three avian scavenger species studied differ. The Eurasian Griffon Vulture was associated with the availability of food (biomass provided by sheep and goats) and altitudinal landscape with low tree cover, the Egyptian Vulture was linked to availability of food and low human presence, and the Bearded Vulture was associated with low human presence and landscape with low tree cover. Our results suggest that the Bearded Vulture seems to be the most selective species in relation to the environmental characteristics. This species is linked to mountain environments (Hiraldo et al., 1979) and high altitude areas with low vegetation cover (to obtain food), steep orography for nesting and preparing food (ossuaries) and low human disturbance.

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

A

195

Breeding pairs (n)

250 200 150 100 50 0 AUR ARI BER CER PJU PSO RIP VAR NOG BEB MON SOL TAL OSO

B

10 9 Territories (n)

8 7 6 5 4 3 2 1 0

C

AUR ARI BER CER PJU PSO RIP VAR NOG BEB MON SOL TAL OSO

10 9 Territories (n)

8 7 6 5 4 3 2 1 0

AUR ARI BER CER PJU PSO RIP VAR NOG BEB MON SOL TAL OSO

Fig. 2. Regional distribution of the breeding population of Eurasian Griffon Vulture (A), Bearded Vulture (B) and Egyptian Vulture (C) in Catalonia. (For abbreviations see fig. 1.)

Fig. 2. Distribuci贸n comarcal de la poblaci贸n reproductora de Buitre Leonado (A), Quebrantahuesos (B) y Alimoche com煤n (C) en Catalu帽a. (Para las abreviaturas ver la fig. 1.)

196

Margalida et al.

Table 3. Regional percentage of the presence of breeding units of Bearded Vulture (BV), Egyptian Vulture (EV) and Eurasian Griffon Vulture (EGV) compared with the total population (T) in Catalonia.

(For abbreviations see fig. 1.)

Tabla 3. Porcentaje comarcal de la presencia de unidades reproductoras de Quebrantahuesos (BV), Alimoche común (EV) y Buitre Leonado (EGV) en comparación con el total de la población en Cataluña. (Para las abreviaturas ver la fig. 1.)

AUR

ARI

BER CER PJU

PSO RIP

BV

17.1

17.1

2.9

0

25.7

17.1

2.9

8.6

5.7

0

0

2.9

0

0

35

EV

19

16.7

4.8

0

21.4

4.8

0

0

21.4

0

0

7.1

2.4

2.4

42

EGV

7.2

20.2

0.5

0

50.3

0.5

0

0

9.3

0.2

4.9

1.1

5.8

0

431

These are the main variables that explain the distribution and higher density of this species (Donázar et al., 1993; Margalida et al., 2008). On the other hand, the Eurasian Griffon Vulture and the Egyptian Vulture display a higher degree of ecological plasticity. The model fitted for the Eurasian Griffon Vulture appears less selective and shows an association between biomass provided by sheep and goat density, altitude and open areas. In the case of the Egyptian Vulture, in addition to food availability, the model suggests that, like the Bearded Vulture, this species tends to avoid regions with high human pressure components.

These results do not coincide with those obtained by Ceballos & Donázar (1989) in NW Spain, which showed that the species tolerated the proximity of human activity. One possible explanation for this apparent contradiction could be related to the density of this species in Catalonia, which is much lower that the density observed in Navarra (average of 0.47 pairs / 100 km2 in the present study vs 1.53 pairs / 100 km2 in Navarra in 2000, authors’ unpublished data and C. Fernández and O. Ceballos in Del Moral & Martí, 2002, respectively). Another possibility is that at low breeding densities, this species might have favoured quieter areas for nesting but later began to occupy more humanised sites, which were less suitable, when the carrying capacity of the area became saturated. In the areas investigated in the present study, food resources appear scattered on the landscape rather than aggregated at certain predictable sites (muladares) as in other more humanised regions; this likely favors Egyptian Vultures, like Bearded Vultures, selecting breeding areas with low human pressure.

The relationship between the available biomass of sheep and goats and the density of Eurasian Griffon and Egyptian Vulture species contrasts with previous studies. In the case of the Eurasian Griffon Vulture, it seems that the presence of cliffs and their quality are a more important limiting factors than food availability (Donázar & Fernández, 1990; Xirouchakis & Mylonas, 2005), although the increase in vulture numbers in limestone areas in Spain has

VAR NOG BEB MON SOL TAL OSO T(n)

been related to the increase in livestock biomass (Parra & Tellería, 2004). In the case of Egyptian Vultures, the availability of cliffs and intraspecific interferences seem to limit its distribution and density. However, there is no direct relationship between the availability of food resources and the population density (Ceballos & Donázar, 1989). In view of our results, these differences in the distribution of these species in Catalonia are likely explained by the important role of extensive grazing and the lower presence of vulture restaurants (muladares). This scenario could permit scavenger species to select areas with sheep and goats to obtain food. Food provided by vulture restaurants could disguise the possible importance of extensive livestock for the conservation of scavenger species and for this reason, the relation of the contributed biomass and the density of the Griffon and Egyptian Vultures is not as evident as in other studies.

For the Bearded Vulture, the altitude and ruggedness of the topography correspond to an increase in breeding density, whilst snowfall corresponds to a decrease (Donázar et al., 1993). Our results match those of these authors, and the non– existent relation between density and food availability may be due to several factors. Firstly, this opportunistic species seems to have a larger trophic diversity (small mammals, micromammals and birds may constitute > 20% of their diet, Margalida et al., 2007), making them less dependent on biomass from extensive grazing. However species such as wild ungulates (e.g. the Pyrenean Chamois Rupicapra pyrenaica, the Red Deer Cervus elaphus), which can constitute an important part of its diet (Margalida et al., 2007) in some mountainous regions, were not considered. Finally, although "vulture restaurants" in Catalonia are not as common as in other regions of Spain, several feeding stations have been established for Bearded Vultures (7 such stations in the study area). They may provide an amount of food above that estimated in this study. These aspects and the difficulty in calculating the real amount of available biomass for Bearded

197

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

0.025

Density / 10 km2

0.020

0.015

0.010

0.005

0

AUR ARI

BER CER PJU PSO

RIP VAR NOG BEB MON SOL TAL

OSO

Fig. 3. Regional population density (pairs / 10km2) of scavenger birds in Catalonia: black, Eurasian Griffon Vulture; white, Bearded Vulture; grey, Egyptian Vulture. (For abbreviations see fig. 1.)

Fig. 3. Densidad comarcal de la población (parejas / 10km2) de aves carroñeras en Cataluña: negra, Buitre Leonado; blanca, Quebrantahuesos; gris, Alimoche común. (Para las abreviaturas ver la fig. 1.)

Table 4. Results of the PCA of the 14 variables studied: * Values over 0.50.

Tabla 4. Resultados del Análisis de Componentes Principales (ACP) de las 14 variables estudiadas: * Valores superiores a 0,50.

Variables

Factor I

Factor II

Factor III

OVIS / CAPRA

–0.543737*

–0.089399

0.187435

BOS / EQUUS

–0.276947

0.830664*

0.383380

SUS

–0.707012*

0.387573

0.385413

TEMP

–0.779274*

–0.494565

–0.091760

RAIN

0.685555*

–0.048065

0.428309

RADI

–0.150849

0.542938*

–0.708493*

–0.947906*

–0.212798

–0.099997

LAND 1,001–2,000 m

0.870865*

0.363833

0.005496

LAND > 2,000 m

0.857458*

–0.043271

0.216191

–0.905445*

–0.104010

–0.115747

0.166264

0.767248*

–0.074320

NO FORE

0.580450*

–0.435647

0.540765*

INHA

–0.711111*

0.094204

0.567606*

URB

–0.673828*

0.294480

0.414170

6.51

2.45

1.89

Variance explained (%)

46.49

17.53

13.47

Accumulated variance (%)

46.49

64.02

77.49

LAND < 1,000 m

OROG < 20% FORE

Eigenvalue

198

Vultures needed for detailed studies, probably prevent us from determining the cause/effect relationship between food availability and the presence of this species.

Conservation implications Population dynamics and viability of the conservation of these species will depend on the protection of the western regions, where the highest numbers of these avian scavengers in Catalonia are found.

As our results suggest, the regulation of human disturbance (by means of protection of nesting sectors) and maintenance of resources (e.g. by revitalising extensive livestock management and leaving carcasses in the field as occurred until recently) may be fundamental for the maintenance and/or growth of their populations. It should also be kept in mind that the health regulations established as a result of the bovine spongiform encephalopathy crisis have made supplies of carrion from unstabled livestock very scarce (Tella, 2001), significantly reducing the availability of food. Extensive livestock management not only guarantees the conservation of scavenger species, but can also avoid problems associated with muladares (mainly stabled livestock carrion) as a consequence of the residues of antimicrobial agents and other drugs which may be consumed by vultures and cause death or diseases (Green et al., 2006; Blanco et al., 2007). In addition, preliminary research in Namibia is providing some evidence that vultures may be less dependent on feeding stations than previously thought (see Anderson & Anthony, 2005).

In the westernmost and southernmost regions of the current distribution range, management facilitating geographic expansion and therefore recolonisation could be based on giving priority to conservation actions in the less densely populated regions and/or those that do not contain scavenger species.If extensive grazing and food availability is scarce, supplemental feeding is a commonly used tool in management of vultures (Terrasse, 1985; Heredia, 1991; Camiña, 2004; Piper, 2006) and other endangered species (e.g.

Elliott et al., 2001; Jones, 2004; González et al., 2006) as it can help increase breeding success and prevent non–natural mortality due to poisoning. Such tactics should be based on solid scientific evidence so as to avoid the positive effects being detrimental (for pros and cons of establishing vulture restaurants see Anderson & Anthony, 2005; Piper, 2006), for example, preventing the development of normal foraging behaviour (Houston, 2006) or affecting fecundity as a consequence of demographic pressures (Carrete et al., 2006a, 2006b). Conservation priorities should therefore be based on favouring extensive livestock and, as an alternative to muladares, farmers should be encouraged to leave livestock carcasses in the open as long as health regulations are taken into account.

Margalida et al.

Acknowledgements Thanks to the Cos d’Agents Rurals, Guardes de Reserva, technicians of the Departament de Medi Ambient i Habitatge and members of the Grup d’Estudi i Protecció del Trencalòs for their help during fieldwork, and especially M. Arilla, J. Bolado, A. Bonada, J. Bonfil, J. Canut, P. Capella, E. Edo, J. Feixa, J. García–Petit, J. Jové, F. J. Macià, D. Mañas, J. Martín, Ll. M. Martín, R. Martínez, J. Medina (†), A. Monsó, X. Parellada, P. Pelayo, R. Pelayo, J. Perelada, J. Ruiz–Olmo, J. Solduga and E. Vega. O. J. Arribas, M. Carrete, J. A. Donázar and an anonymous reviewer improved a first draft of this manuscript. S. Hardie translated the text into English. This study was supported by Departament de Medi Ambient i Habitatge of Generalitat de Catalunya.

References Anderson, M. D. & Anthony, A., 2005. The advantages and disadvantages of vulture restaurants versus simply leaving livestock (and game) carcasses in the veldt. Vulture News, 53: 42–53.

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Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

201

Impact of cutting and sheep grazing on ground–active spiders and carabids in intertidal salt marshes (Western France) J. Pétillon, A. Georges, A. Canard & F. Ysnel

Pétillon, J., Georges, A., Canard, A. & Ysnel, F., 2007. Impact of cutting and sheep grazing on ground– active spiders and carabids in intertidal salt marshes (Western France). Animal Biodiversity and Conservation, 30.2: 201–209.

Abstract Impact of cutting and sheep grazing on ground–active spiders and carabids in salt marshes (West France).— The aims of this study were to characterize spider (Araneae) and ground beetle (Coleoptera Carabidae) communities in managed (cutting and sheep grazing) and non–managed salt marshes and to assess the efficiency of management regimes in these particular ecosystems. The two groups were studied during 2002 in salt marshes of the Mont Saint–Michel Bay (NW France) using pitfall traps. By opening soil and vegetation structures cutting and grazing enhanced the abundances of some halophilic species of spiders and ground beetles. Nevertheless, grazing appeared to be too intensive as spider species richness decreased. We discuss the implications of management practices in terms of nature conservation and their application in the particular area of intertidal salt marshes.

Key words: Management, Conservation value, Halophilic species, Arthropods.

Resumen Impacto de la siega y el pastoreo de las ovejas en arañas y carábidos activos del suelo de algunos marjales salinos intermareales (oeste de Francia).— El objetivo de este estudio es caracterizar las comunidades de arañas (Araneae) y escarabajos del suelo o cárabos (Coleoptera, Carabidae) en marjales salinos gestionados (siega y pastoreo) y no gestionados y, por lo tanto, valorar la eficacia de lo regímenes de gestión en estos ecosistemas particulares. Ambos grupos fueron estudiados durante el año 2002 en distintos marjales salinos de la bahía de Mont Saint–Michel (NO de Francia) mediante trampas de intercepción. La siega y el pastoreo, al abrir el suelo y las estructuras vegetales, hacían aumentar la abundancia de algunas especies halófilas de arañas y cárabos. No obstante, parece ser que el pastoreo era demasiado intensivo ya que la riqueza de especies de arañas disminuía. Se discuten las implicaciones de las prácticas de gestión en términos de la conservación de la naturaleza y también su aplicación en zonas tan especiales como son los marjales salinos intermareales.

Palabras clave: Gestión, Valor conservativo, Especies halófilas, Artrópodos.

(Received: 20 II 07; Conditional acceptance: 10 IV 07; Final acceptance: 17 VII 07) J. Pétillon, A. Canard & F. Ysnel, E. R. T. "Biodiversité fonctionnelle et Gestion des territoires", Univ. de Rennes 1, 263 Av. du Général Leclerc, CS 74205, 35042 Rennes Cedex, France.– A. Georges, U. M. R. C.N.R.S. "Ecosystèmes, Biodiversité, Evolution", Univ. de Rennes 1, 263 Av. du Général Leclerc, CS 74205, 35042 Rennes Cedex, France.

Corresponding author: Julien Pétillon. E–mail: julien.petillon@univ-rennes1.fr

ISSN: 1578–665X

© 2007 Museu de Ciències Naturals

202

Introduction Salt marshes are intertidal ecotones between terrestrial and marine systems. They are among the most restricted habitats in the world, covering less than 0.01% of the planet’s surface (Desender & Maelfait, 1999; Lefeuvre et al., 2003). In Europe, the area of salt marshes has decreased dramatically in recent decades (Dijkema et al., 1984) and they currently have a linear and very fragmented distribution along coasts; conservation of these habitats is therefore of high interest (e.g., Bakker et al., 2002). These ecosystems also have a high conservation value as they are subjected to periodical flooding by tides and thus exhibit specific characteristics concerning plant cover (spatial succession from the high to the low marsh) and invertebrate assemblages that resist regular submergence by seawater (monthly in Europe) and the resultant high soil salinities (Foster & Treherne, 1976; Irmler et al., 2002; Pétillon et al., 2004, 2006).

European salt marshes are currently endangered by many direct or indirect human impacts such as habitat destruction, diffuse soil pollution from adjacent agricultural fields, eutrophication and overgrazing (Desender & Maelfait, 1999; Goeldner– Gianella, 1999; Adam, 2002). Furthermore, cessation of grazing may lead to dominance of a single plant species such as the tall grass Elymus athericus (Bockelmann & Neuhaus, 1999; Valéry et al., 2004), and hence to loss of plant (Bos et al., 2002; Bakker et al., 2003) and halophilic spider (Pétillon et al., 2005a, 2005b) biodiversity. Several studies have emphasized the role of abandonment of agricultural practices in the expansion of Elymus athericus in northern Europe (e.g. Dijkema, 1990). Management is therefore necessary to reduce the effects of invasion, to decrease the rate of spread of the invasive species and, in a general way, to conserve young stages of salt marshes. The present study was conducted to determine whether salt marshes should be managed in order to conserve young successional stages and their related biodiversity.

Both direct (via changes in vegetation structure and heterogeneity) and indirect (via changes in microclimate and other aspects of the microhabitat) effects of management practices are expected to alter community composition (Zulka et al., 1997; Georges, 1999), especially in comparison to those associated with the invasive grass E. athericus.

Spiders (Marc et al., 1999; Bell et al., 2001) and ground beetles (Luff et al., 1992; Rainio & Niemelä, 2003) are known to react strongly to changes in microhabitat conditions and are consequently often used as indicators of the effects of management practices. According to McGeoch (1998), such groups are qualified as ecological indicators in function of their sensitivity to environmental stress factors. In the present work we studied communities of spiders and ground beetles at stations submitted to management plans to determine whether practises tended to favour or disfavour species of high conservation value inhabiting salt marshes.

Pétillon et al.

The practises most likely to modify the initial composition of the salt–marsh fauna were mowing and sheep grazing. Management impacts were studied by comparing habitat variables and communities between managed and non–managed plots.

Material and methods Study sites and habitat characteristics The Mont–Saint–Michel Bay (NW France) is an extensive littoral zone (500 km²) located between Brittany and Normandy (48° 40' N, 1° 40' W). This macrotidal system is characterized by a high tidal range (mean tidal range: 10–11 m, maximum: 16 m).

The intertidal area is unique in Europe for its size, consisting of 180 km2 of intertidal flats and 40 km2 of salt marshes. These marshes are drained by a dense creek system (Lefeuvre et al., 2003) and are flooded during 43% of tides when the tidal range is greater than 11.25 m (spring tides). Flooding lasts on average 2 h per tide but the drainage time determines the whole submersion period. The marshes are delimited in their upper part by seawalls that are not submerged during high tides. Two sites were investigated on either side of Mont Saint– Michel: one to the west ("Ferme Foucault" site: code F, 48° 37' N, 1° 32' W) and the other to the east ("la Rive" site: code R, 48° 37' N, 1° 29' W) (fig. 1). The stations close to the seawall at both sites were subjected to human interference: station F1 at the "Ferme Foucault" site is cut annually in mid–June whereas station R1 at the "la Rive" site is subjected to heavy sheep grazing (up to 100 sheep per hectare: Legendre & Schricke, 1998). Managed and non–managed stations (stations F2 and R2) were compared at similar salt–marsh zones (upper zone: from 0 to 300 m) and the only apparent varying factor between stations was the presence / absence of management practises (cutting and grazing).

Biotic habitat characteristics at each station were described within a radius of 1 m around each pitfall trap (i.e. four replicates per station). Four variables were used: litter depth (to the nearest mm), vegetation height (to the nearest cm), percentage cover of each plant species and percentage cover of bare soil (%). Soil salinity (estimated by pore water electrical conductivity), soil water content and temperature were also measured using a W. E. T. sensor connected to a moisture meter HH2 (both

by Delta–T Devices Ltd., Cambridge, UK). All abiotic measurements were made with a specific clay soil calibration and repeated four times at each station during the summer of 2002.

Sampling techniques and species identification Cursorial (i.e. ground active) spiders and ground beetles were sampled with pitfall traps, consisting of polypropylene cups (10 cm diameter, 17 cm deep) with ethylene–glycol as preservative. Traps were covered with a raised wooden roof to keep

203

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

France

N Pointe de Champeaux

Mont Saint–Michel Bay Avranches

Normandy

Cancal

Mont Saint–Michel

Brittany F

R

Salt marshes 0

5 km

Fig. 1. Location of the two sites studied (Mont St–Michel Bay, France): F. "Ferme Foucault"; R. "La Rive".

Fig. 1. Localización de los dos lugares estudiados (bahía de Mont Saint–Michel, Francia): F. "Ferme Foucault"; R. "La Rive".

out rain and were visited weekly when tides permitted (i.e. about three weeks per month) from April to November 2002. Four pitfall traps were installed at each station. They were spaced 10 m apart, the distance considered the minimum to avoid interference between traps (Topping & Sunderland, 1992). Traps were consequently considered true replicates of each type of area studied (grazed vs. ungrazed and cut vs. uncut). Catches in pitfall traps were related to trapping duration and pitfall perimeter, which calculates an "activity trappability density" (number of individuals per day and per m: Sunderland et al., 1995). Ground beetles and spiders were preserved in 70% ethanol, and identified and conserved at the laboratory. Ground beetles were identified using Jeannel (1942) and Trautner & Geigenmüller (1987) and adult spiders using Roberts (1987, 1995) and Heimer & Nentwig (1991). Nomenclature follows Lindroth (1992) as far as possible for ground beetles and Canard (2005) for spiders, except for Pardosa purbeckensis, absent from this work but now considered a valid species (Canard, pers. comm.).

and disturbed stations. Species richness is widely used as a conservation target (e.g., Noss, 1990; Bonn & Gaston, 2005). The use of stenotopic species is also recommended in studying the impact of human activities on arthropod communities (Samways, 1993; New, 1995; Dufrêne & Legendre, 1997). In this study, the target species were halophilic species, defined by their preference or exclusive presence in salt marsh habitats, which can be assessed using distribution maps (the relevant British atlases are Harvey et al., 2002 for spiders and Luff, 1998 for ground beetles). Statistics on the abundances of halophilic species were performed only for species represented by at least 10 individuals. All means in the tables and figures are presented with their standard error (mean ± SE). Mean environmental and community variables were compared with MINITAB version 12.1. using one–way ANOVA (management treatment as fixed term) tests because the data had a normal distribution (according to Kolmogorov–Smirnov tests).

Results

Data analyses Human impact was assessed by comparing two conservation criteria, i.e. abundance of halophilic species and species richness, between natural

The grazed station was characterised by very short vegetation dominated by Puccinellia maritima (table 1), much lower than that of reference station (R1 vs. R2: ANOVA, 7 df, F–ratio = 90.34,

204

Pétillon et al.

Table 1. Habitat characteristics (mean ± SE, four recordings per station) of the sampling stations (S): F. "Ferme Foucault" site; R. "La Rive" site; F1. Cutting; R1. Sheep–grazing; F2 and R2. References; Plant. % cover of the dominant plant; Bsoil. % cover of bare soil; L. Litter depth; V. Vegetation height; H. Soil water content; S. Soil salinity; T. Soil temperature.

Tabla 1. Características del hábitat (media ± EE, cuatro registros por estación) de las estaciones de muestreo (S): F. "Ferme Foucault", R. "La Rive"; F1. Siega; R1. Pastoreo de ovejas; F2, R2.

Referencias; Plant. % cubierto por la planta dominante; Bsoil. % de suelo desnudo; L. Profundidad del mantillo; V. Altura de la vegetación; H. Contenido de agua del suelo; S. Ssalinidad del suelo; T. Temperatura del suelo.

Dominant plant

Plant (%)

R1 Puccinellia maritima

98 ± 1

R2 Elymus athericus

94 ± 2 1 ± 1

F1 Elymus athericus

86 ± 6

F2 Elymus athericus

90 ± 4 3 ± 1

7.0

0

L (mm)

V (cm)

H (%)

0

1. 0 ± 1.0

33.8 ± 1.6

0.3 ± 0.3

0

**

4.0 3.0 2.0 *

1.0 0

0.6

Elong

19.5 ± 0.3

55.0 ± 0

26.2 ± 1.1

425.6 ± 61.1

24.0 ± 1.4

78.8 ± 2.4 23.3 ± 0.5

539.9 ± 9.2

22.5 ± 0.3

C Species richness

0.3 0.2 0.1 Biri

Bmin

Pchal

Grazed

Ungrazed

30 *

20 10

14 *

0.4

B

0

Ppur

0.5 Abundance

53.8 ± 3.8 33.0 ± 4.3 487.0 ± 122.0

40

5.0

T (°C) 23.8 ± 0.23

1.0 ± 0 4.5 ± 0.3

S (mS / m) 377.3 ± 73.7

A

6.0 Abundance

Bsoil (%)

Species richness

S

Total

Mean

D

12 10 8 6 4 2 Total

Mean

Fig. 2. Comparison of mean abundances (number of individuals / day / meter) and total and mean species richness between grazed and non–grazed stations (A, B for spiders; C, D for ground beetles) and significance by ANOVA (7df; * p < 0.05; ** p < 0.01): Elong. Erigone longipalpis; Ppur. Pardosa purbeckensis. Biri. Bembidion iricolor; Bmin. B. minimum; Pchal. Pogonus chalceus.

Fig. 2. Comparación de las abundancias medias (número de individuos / día / metro) y riqueza de especies total y media entre las estaciones pastoreadas y no pastoreadas (A, B para arañas; C, D para cárabos) y significación mediante ANOVA (7gl; * p < 0,05; ** p < 0,001). (Para las abreviaturas, ver arriba.)

205

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

A

*

Abundance

10.0 8.0 6.0 4.0 *

2.0

Afulv

1.5 1.0 0.5 Bmin

Pchal

Uncut

30 20 10

20

2.0

Cut

Total

C

Biri

B

Ppur

Species richness

Abundance

2.5

40 Species richness

12.0

Mean

D

16 *

12 8 4 Total

Mean

Fig. 3. Comparison of mean abundances (number of individuals / day / meter) and total and mean species richness between cut and non–cut stations (A , B for spiders; C, D for ground beetles) and significance by ANOVA (7df; * p < 0.05, ** p < 0.01): Afulv. Arctosa fulvolineata (for other abbreviations see figure 1).

Fig. 3. Comparación de las abundancias medias (número de individuos / día / metro) y riquezas de especies total y media entre localizaciones segadas y no segadas (A, B para arañas; C, D para cárabos) y significación mediante ANOVA (7gl; * p < 0,05, ** p < 0,01): Afulv. Arctosa fulvolineata (para las otras abreviaturas ver figura 1).

p < 0.001). The cut station was characterised by a lower percentage cover of Elymus athericus (Festuca rubra represented another 10% of cover), a shorter vegetation (F1 vs. F2: ANOVA, 7 df, F–ratio = 98.45, p < 0.001) and a thinner litter layer (F1 vs. F2: ANOVA, 7 df, F–ratio = 147.00, p < 0.001) than the reference station.

A total of 3,974 spiders belonging to 46 species and 54 taxa (including immature and unidentified species) were caught. The percentage of halophilic species was low, with six species being recorded at both sites (see taxonomic list in appendix 1). A total of 924 adult ground beetles belonging to 27 species were caught. Ten of these are considered halophilic (see taxonomic list in appendix 2).

Species and taxonomic richness of spiders (both total and mean richness) were significantly lower at sheep–grazed stations (fig. 2). Sheep grazing did not affect ground beetle species richness. Mean

abundances of the spider Pardosa purbeckensis were lower with grazing, whereas those of Erigone longipalpis were higher. The same was true for the ground beetle Bembidion mimimum.

Mean taxonomic and species richness of spiders did not differ statistically between the cut and the non–cut stations (fig. 3). Mean and total species richness of ground beetles was significantly higher in the cut stations. The dominant spider species, Pardosa purbeckensis, was significantly more abundant in the cut station than in the non–cut stations.

The co–dominant spider species, Arctosa fulvolineata, was less abundant in the cut stations.

Discussion In this explanatory study, despite the existence of true replicates within each station, stations were confounded with management treatment. This sam-

206

pling design can thus be considered as a case of pseudoreplication in the sense of Hulbert (1984).

Our problem was to reduce possible differences between stations (that were consequently within the same site) because comparing stations between different sites often leads to an increase of variance due to the existence of other co–varying factors (Oksanen, 2001). This assumption consequently merits a larger–scale study and the following recommendations for managing salt marshes are not only based on our own results but also on the existing bibliography.

Cutting tended to favour the spider Pardosa purbeckensis and disfavour Arctosa fulvolineata.

Harvey et al. (2002) suggested that adult P. purbeckensis prefers low vegetation, which is in accordance with our results. In contrast, Arctosa fulvolineata prefers deep litter where it is often found during the day at 3–4 cm depth (Pétillon, pers. obs.). This species might be disfavoured by the structure of the cut habitats that have a thinner and less complex litter due to organic matter export. Typical mesophilic ground beetle species such as Amara sp., Bembidion lampros and Calathus melanocephalus and species belonging to the genus Pterostichus (P. cupreus, P. versicolor, P. vernalis) occurred in the cut station with short grassland vegetation. By creating above–surface ground conditions close to those existing in lower parts of the salt marsh, cutting therefore has a positive effect on the abundances of some halophilic species. As a general rule, by providing new microhabitats and microclimate conditions (Wise, 1993), litter tends to favour nocturnal wanderers, ambush hunters and "litter–sensitive" sheet–weavers (Bell et al., 2001). These groups are therefore likely disfavoured by cutting (shown by Cattin et al., 2003 in wet meadows), as would also be the halophilic species belonging to families of these groups (as in the case of the nocturnal wander A. fulvolineata). In general, cutting tended to increase total and mean species richness for both spiders and ground beetles, although the difference between mean richness by pitfall traps was not significant for spiders. These results can be related to the fact that cutting, independently from its effects on species abundance, allows halophilic species to survive and more ubiquitous species to establish.

Sheep grazing tends to favour some halophilic species of both ground beetles (Bembidion minimum: Desender & Verdyck, 2001) and spiders (Erigone longipalpis: Harvey et al., 2002) that are characterized by high dispersal capacities. As dispersal capacity is often related to the succession of species within a habitat (Southwood, 1962), our results are consistent with the general assumption that pioneer species are most successful in stressed habitats (Bell et al., 2001). Grazing, like cutting, opens the soil and vegetation structure and is therefore likely to favour some characteristic halophilic species (present study; for spiders, see Zulka et al., 1997; Harvey et al., 2002). However, species of high conservation interest, particularly spi-

Pétillon et al.

ders such as Pardosa purbeckensis, declined in grazed habitats. The negative impact on spider species richness is explained by a homogenous cover with no refuges that tends to disfavour cursorial species, and especially diurnal wanderers. Like cutting, grazing has an impact on communities not only regarding structural habitat changes, but also in respect to changes in micro– climate conditions. Grazing can therefore have direct and indirect effects on species abundances, for both stenotopic (present study; Bonte et al., 2000) and ubiquitous species (Gardner et al., 1997; Dennis et al., 2001). The effects of grazing on species richness were different between spiders (decrease of richness) and ground beetles (no significant effect), tending to support the idea that grazing is too intensive in the Mont Saint– Michel bay. Over–grazing is in fact likely to reduce species richness (Gardner et al., 1997; Zulka et al., 1997), mainly because of heavy trampling effects (Bell et al., 2001).

Despite its potential as a good method, for biological control of invaders (Shea & Chesson, 2002), sheep grazing in the Mont Saint–Michel Bay is presently too intensive. Although a few halophilic species are enhanced, spider species abundance and richness has decreased. Cessation of intensive sheep–grazing has been recommended for salt marsh biodiversity conservation (Kiehl et al., 1996), but such change can lead to an increase of Elymus athericus, with possible loss of typical halophilic species (Pétillon et al., 2005a, 2005b).

It is consequently recommended to maintain a low stocking rate (i.e. between 0.5 and 1.5 sheep ha–1), as positive effects are considered greatest at intermediate disturbance intensities (hypothesis well known for vegetation diversity and positively tested for arthropods: e.g. Dennis et al., 2001; Suominen et al., 2003). Cutting presently appears to be a recommended technique for enhancing species richness for both ground beetles and spiders, in accordance with Pozzi et al. (1998) who concluded that cutting was needed for the conservation of the most valuable grassland rather than grazing by sheep or cattle. Finally a cutting regime in June is recommended because spring and autumn cuttings are known to have few effects on spider communities than summer cuttings (Bell et al., 2001). The impact of different dates of cutting is currently being studied in the Mont St–Michel Bay to verify this assumption.

Acknowledgments We are grateful to S. Le Gleut, E. Pétillon, S. Cobbold, G. Dubois and G. Montfort for field assistance. We are indebted to Dr. A. Cordera Rivera and an anonymous referee for useful comments on an earlier version of this manuscript. This study was supported by the French Institute for Biodiversity (program IFB "Biodiversité et Activités humaines").

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Appendix 1. Taxonomic list of the spiders collected by pitfall traps during 2002 in the Mont SaintMichel Bay (France): * Halophilic species.

Apéndice 1. Lista taxonómica de las arañas recogidas por las trampas de intercepción durante el año 2002 en la bahía de Mont Saint-Michel (Francia): * Especies halófilas.

Agroeca lusatica (L. Koch, 1875) Agyneta conigera (O. P.–Cambridge,1863) Agyneta decora (O. P.–Cambridge,1870) Alopecosa accentuata (Latreille, 1817) Alopecosa pulverulenta (Clerck, 1757) * Arctosa fulvolineata (Lucas, 1846) Arctosa leopardus (Sundevall, 1833) Argenna patula (Simon, 1874) Bathyphantes gracilis (Blackwall, 1841) Clubiona neglecta O. P.–Cambridge, 1873 Clubiona stagnatalis Kulezynski, 1897 Crustulina sticta (O. P.–Cambridge,1861) * Enoplognatha mordax (Thorell, 1875) * Erigone arctica (White, 1852) Erigone atra (Blackwall, 1841) Erigone dentipalpis (Wider, 1834) * Erigone longipalpis (Sundevall, 1830) Gongylidiellum vivum (O. P.–Cambridge,1875) Larinioides cornutus (Clerck, 1757) Meioneta rurestris (C. L. Koch, 1836) Meioneta simplicitarsis (Simon, 1884) Microlinyphia impigra (O. P.–Cambridge, 1871) Oedothorax apicatus (Blackwall, 1850) Oedothorax fuscus (Blackwall, 1834)

Oedothorax retusus (Westring, 1851) Ozyptila simplex (O. P.–Cambridge, 1862) Pachygnatha clercki Sundevall, 1823 Pachygnatha degeeri Sundevall, 1830 Pardosa prativaga (L. Koch, 1870) Pardosa proxima (C. L. Koch, 1847) Pardosa pullata (Clerck, 1757) * Pardosa purbeckensis (Westring, 1861) Pelecopsis parallela (Wider, 1834) Prinerigone vagans (Audouin, 1826) * Silometopus ambiguus (O.P.–Cambridge,1905) Silometopus reussi (Thorell, 1871) Stemonyphantes lineatus (Linnaeus, 1758) Tenuiphantes tenuis (Blackwall, 1852) Tibellus maritimus (Menge, 1875) Tiso vagans (Blackwall, 1834) Trachyzelotes pedestris (C. L. Koch, 1837) Trochosa ruricola (DeGeer, 1778) Walckenaeria acuminata Blackwall, 1833 Walckenaeria obtusa Blackwall, 1836 Xysticus cristatus (Clerck, 1757) Zelotes latreillei (Simon, 1878)

Appendix 2. Taxonomic list of the ground beetles collected by pitfall traps during 2002 in the Mont Saint–Michel Bay (France): * Halophilic species.

Apéndice 2. Lista taxonómica de los cárabos recogidos por las trampas de intercepción durante el año 2002 en la bahía de Mont Saint–Michel (Francia): * Especies halófilas).

Agonum marginatum (Linnaeus, 1758) Agonum muelleri (Herbst, 1784) Amara plebeja (Gyllenhal, 1810) Amara tibialis (Paykull, 1798) * Anisodactylus poeciloides (Stephens, 1828) Badister bipustulatus (Fabricius, 1792) * Bembidion iricolor Bedel, 1879 Bembidion lampros (Herbst, 1784) * Bembidion minimum (Fabricius, 1792) * Bembidion normannum Dejean, 1831 Bembidion obtusum Serville, 1821 Bembidion varium (Olivier, 1795) Calathus melanocephalus (Linnaeus, 1758) Calathus mollis (Marsham, 1802) Clivina collaris (Herbst, 1784) * Dicheirotrichus gustavii Crotch, 1871

* Dicheirotrichus obsoletus (Dejean, 1829) * Dyschirius salinus Schaum, 1843 Harpalus distinguendus (Duftschmid, 1812) Harpalus melancholichus Dejean, 1829 * Pogonus chalceus (Marsham, 1802) * Pogonus littoralis (Duftschmid, 1812) Pterostichus cupreus (Linnaeus, 1758) Pterostichus vernalis (Panzer, 1795) Pterostichus versicolor (Sturm, 1824) Stenolophus teutonus (Schrank, 1781) * Tachys scutellaris Stephens, 1828

"La tortue greque" Oeuvres du Comte de Lacépède comprenant L'Histoire Naturelle des Quadrupèdes Ovipares, des Serpents, des Poissons et des Cétacés; Nouvelle édition avec planches coloriées dirigée par M. A. G. Desmarest; Bruxelles: Th. Lejeuné, Éditeur des oeuvres de Buffon, 1836. Pl. 7

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Características de la anidación de la tortuga verde Chelonia mydas (Testudinata, Cheloniidae) en la playa Caleta de los Piojos, Cuba, a partir de marcaciones externas Y. Ferrer Sánchez, R. Díaz–Fernández & R. Díaz Fernández

Ferrer Sánchez, Y., Díaz–Fernández, R. & Díaz Fernández, R., 2007. Características de la anidación de la tortuga verde Chelonia mydas (Testudinata, Cheloniidae) en la playa Caleta de los Piojos, Cuba, a partir de marcaciones externas. Animal Biodiversity and Conservation, 30.2: 211–218.

Abstract Nesting characteristics of the Green turtle Chelonia mydas (Testudinata, Cheloniidae) at Caleta de los Piojos Beach, Cuba, determined from tagging studies.— Green turtle (Chelonia mydas) females nesting during 2002 and 2003 nesting seasons at Caleta de los Piojos Beach, Cuba, were studied using data from individual tagging. Nesting occurred on average twice per season with a mean interval of 10.9 days. A high number of turtles nested only once per season (39% and 40% respectively). The percentage of failed multiple nesting attempts was high in both seasons. However, the percentage of failed attempts prior to the first nesting was higher in the 2003 season. Vegetation areas seem to be the most suitable sites for nesting and have a significant effect on nest–site selection behaviour. Fidelity to first nest–site was high, 50.3% and 72.9% respectively for 2002 and 2003. Observed mean clutch size (117 eggs) was closely related to body dimensions.

Key words: Green turtle, Chelonia mydas, Nesting, Tagging, Guanahacabibes Peninsula.

Resumen Características de la anidación de la tortuga verde Chelonia mydas (Testudinata, Cheloniidae) en la playa Caleta de los Piojos, Cuba, a partir de marcaciones externas.— En el presente estudio se caracterizan aspectos reproductivos de las hembras de tortuga verde (Chelonia mydas), que anidaron entre los años 2002 y 2003, en la playa Caleta de los Piojos, Cuba. Se utiliza la información recopilada a partir de la colocación de marcas metálicas en cada tortuga observada. Durante las temporadas en estudio se comprobó que las tortugas anidan dos veces como promedio, con intervalo de 10.9 días. Un gran número de tortugas anidaron sólo una vez en toda la etapa reproductiva (39% y 40% respectivamente). El mayor porcentaje de intentos fallidos de anidación para ambos años ocurrió entre anidaciones consecutivas. Sin embargo en la temporada de anidación 2003 se observó un mayor porcentaje de intentos fallidos antes de la primera anidación, respecto al año 2002. La zona de vegetación fue la más utilizada para la anidación y tiene un efecto significativo en la conducta de selección del sitio de anidación. Se observó un 50,3% y 72,9% respectivamente para 2002 y 2003, de fidelidad al lugar de primera anidación. El tamaño promedio de la nidada (117 huevos) depende de las dimensiones corporales de la hembra anidadora.

Palabras clave: Tortuga verde, Chelonia mydas, Anidación, Marcación, Península de Guanahacabibes.

(Received: 4 XII 06; Conditional acceptance: 12 IV 07; Final acceptance: 1 VIII 07) Yarelys Ferrer Sánchez, Empresa Nacional para la Protección de la Flora y la Fauna, Av. Independencia km 1½, Cerro, Ciudad de La Habana, Cuba.– Rogelio Díaz–Fernández & Rolando Díaz Fernández, Centro de Investigaciones Marinas, Univ. de La Habana, calle 16 #114, e/ 1ra y 3ra, Miramar, Playa, Ciudad de La Habana, Cuba.

Corresponding autor: Y. Ferrer Sánchez. E–mail: yferrersanchez@yahoo.es; ffconservacion@enet.cu ISSN: 1578–665X

© 2007 Museu de Ciències Naturals

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Introducción Las tortugas marinas han sido a lo largo de la historia, una fuente importante de recursos para las comunidades humanas que habitan en las zonas costeras. Su explotación indiscriminada, los pobres conocimientos sobre su biología y otras causas indirectas, como la destrucción de su hábitat, han provocado el decline de muchas de sus poblaciones.

La marcación física de las tortugas que suben a las playas para anidar, es una de las herramientas más valiosas en el avance del conocimiento sobre las tortugas marinas y sus necesidades de conservación. Las marcas permiten la identificación individual o de cohortes de las mismas y, en la mayoría de los casos, se realiza para obtener información sobre la biología reproductiva, movimientos, varamientos, distribución y tasas de crecimiento (Balazs, 2000).

En Cuba, a partir de los años 90, el Ministerio de la Industria Pesquera inició un Programa de Investigación Nacional de Marcación y Recaptura de la tortuga carey, Eretmochelys imbricata. También se hicieron estudios en zonas de anidación y alimentación de la tortuga verde (Chelonia mydas) y la caguama (Caretta caretta), en la isla de la Juventud y otros cayos que rodean a la isla (Moncada, 1998). Estas son las tres especies que, según Carrillo & Contreras (1998), frecuentan en mayor número las aguas cubanas, preferentemente las zonas de anidación y de alimentación.

Desde 1998, el Centro de Investigaciones Marinas y la Facultad de Biología de la Universidad de la Habana desarrollan, en la península de Guanahacabibes, el Proyecto Universitario para el Estudio y la Conservación de las Tortugas Marinas en Cuba (Martín et al., 1999; Ibarra et al., 2000).

Los resultados del mismo han propiciado la obtención de información sobre la ecología reproductiva de la tortuga verde en las playas de la península, sobre la conducta de anidación (Azanza et al., 2003), y se han iniciado estudios genéticos de las poblaciones (Espinosa et al., 1999; Azanza, 2002). A partir del año 2001, se inició un Programa de marcación de las tortugas que anidan en la península de Guanahacabibes. En el presente estudio se utilizó la marcación externa para conocer las características de la anidación de la tortuga verde, Chelonia mydas (Linnaeus, 1758), en la Playa Caleta de los Piojos, península de Guanahacabibes, Cuba.

Material y métodos El estudio se realizó en la Playa Caleta de los Piojos (21° 49' 22,6'' N y 84° 52' 19,5'' W), situada en la costa sur de la península de Guanahacabibes (fig. 1), una de las Playas Índice del Proyecto Universitario. Caleta de los Piojos se caracteriza por su configuración en forma de pequeña herradura. La franja arenosa cubre aproximadamente 100 m de longitud con un intervalo

Ferrer Sánchez et al.

desde los 9 m hasta los 15 m de ancho y sus extremos limitan con rocas.

Para facilitar la identificación del sitio de anidamiento, la playa fue divida en tres categorías o zonas: zona A, zona B y zona C. La zona A va desde la línea de marea alta hasta aproximadamente 3 m en la franja de arena; la zona B es la zona de playa abierta donde no hay cubrimiento de vegetación; y la zona C incluye toda el área de vegetación supralitoral.

El estudio comprendió los meses de mayo a septiembre de los años 2002 y 2003, durante la temporada de anidación referida para Ch. mydas en el Caribe (Márquez, 1996). Para el monitoreo de las tortugas se siguió el protocolo propuesto por el Proyecto Universitario para el Estudio y la Conservación de la Tortugas Marinas en Cuba.

Para la marcación externa se utilizaron marcas de Acero Inconel, modelo Conservation Tags 1005–681.

Las marcas fueron colocadas usando el aplicador (pinza) especialmente diseñado para esta función.

Las tortugas fueron marcadas en la aleta anterior derecha (vista dorsal), entre las dos primeras escamas del borde inferior y anterior a una especie de callo que presentan en la parte ventral. En el caso de las que anidaban, el momento preciso escogido para la marcación fue el propuesto por Balazs (2000), cuando las tortugas terminaban la oviposición e iniciaban el tapado de la cámara de incubación con las aletas posteriores.

De las tortugas marcadas, que se detectaron durante el acto de anidación, se llevó un registro de las dimensiones rectas y curvas (ancho y largo) del caparazón, tomadas con un calibrador y una cinta métrica (ambos de 0,1 cm de precisión); el número de anidaciones; número de huevos por anidación (determinado por conteo directo durante la oviposición o después de la eclosión, con un margen de error de ± 5 huevos [Chen & Cheng, 1995]); número de días entre anidaciones consecutivas y posición del nido en la playa.

El índice relativo de curvatura del caparazón fue calculado como la razón entre el largo curvo y el largo recto del caparazón (Pilcher & Al–Merghani, 2000). Los porcentajes de fidelidad a la zona de anidación fueron calculados respecto al primer sitio de anidamiento en la temporada.

En otros cinco campamentos dentro de la península se registraba, simultáneamente, las salidas de tortugas marcadas en la playa Caleta de los Piojos. Estos campamentos se encontraban a distancias conocidas de la playa en estudio.

Playa Antonio (700 m de extensión) a 30 km, playa El Prejuicio (800 m) a 21 km, playa La Barca (1.000 m) a 14 km, playa El Holandés (2.000 m) a 12 km y Playa Las Canas (1.000 m) a 65 km. Estas playas monitoreadas constituyen el 66,7% del área disponible para la anidación de las tortugas marinas en la península de Guanahacabibes.

Los valores medios y porcentajes obtenidos de cada una de las variables estudiadas fueron comparados usando la prueba t de Student y un

213

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

Cuba

W

N S

E

Caleta de los Piojos

0

12.5

25 km

Fig. 1. Mapa de Cuba y de la Península de Guanahacabibes (ampliado) con la ubicación geográfica de la playa de anidación de tortugas marinas, Caleta de los Piojos (21° 49' 22,6'' N; 84° 52' 19,5'' W) Fig. 1. Map of Cuba and the Guanahacabibes Peninsula (enlarged) showing the geographical location of the marine turtle nesting beach, Caleta de los Piojos (21° 49' 22.6'' N; 84° 52' 19.5'' W)

ANOVA de Clasificación Simple, si los datos seguían una distribución normal y tenían homogeneidad de varianzas. En caso de no cumplirse las premisas mencionadas los datos se compararon usando las pruebas no paramétricas U de Mann Whitney, Kruskal Wallis y Student Neuman Keuls. Se realizaron análisis de correlación para determinar relaciones entre variables. Todos los análisis se realizaron con una probabilidad (p) de 0,05 en el Programa Statistic 6.0.

Resultados Durante la etapa de estudio se marcó un total de 93 tortugas. No se registró abandono de la anidación por efecto directo de la marcación. El proceso de anidación continuó sin alteraciones o disminución del tiempo de cubrimiento y camuflaje del nido.

Ninguna de las tortugas marcadas en el primer año retornó al siguiente.

No se encontraron diferencias significativas entre el número de anidaciones que acumulan las tortugas por año (p > 0,05; n1 = 70; n2 = 17), promediando 2,14 (DS = 0,193) anidaciones por tortuga por temporada. El mayor porcentaje se atribuye a las hembras con una sola anidación, lo que representa el 39% y 40% para las temporadas 2002 y 2003

respectivamente (fig. 2). Este porcentaje se aproxima a la tercera parte del tamaño efectivo de la población (tortugas que contribuyen con sus genes a la próxima generación).

Un análisis de correlación refleja que la fecha de arribo de una tortuga a la playa, para comenzar la anidación, está relacionada negativamente con el número de anidaciones que las hembras pueden acumular en la temporada de reproducción (r = –0,43; N = 90).

El período de días promedio entre una anidación exitosa y el próximo intento de anidación (intervalo interanidatorio) no tuvo diferencias significativas entre los años (U = 1.136,0; p = 0,13) y promedió 10,9 días (ES = 0,37; N = 146).

El acumulado total de anidaciones por tortuga resultó en una anidación por cada dos salidas a la playa. En ambos años, el mayor porcentaje de fallos ocurrió en los intentos que seguían a una anidación exitosa (76,1% y 71,4%). El menor porcentaje de intentos fallidos (23,9% y 28,6%) correspondió a tortugas sin anidaciones previas.

De las tortugas que tuvieron intentos fallidos de anidación, el 33,3% regresó a la playa durante la misma noche del fallo (para el 2002), mientras que un 55,6% regresó a la noche siguiente durante el año 2003 (tabla 1).

La tabla 2 muestra las medidas morfométricas

214

Ferrer Sánchez et al.

2002 6%

2003 8%

12%

10%

24% 0 1 2

14%

3 4

39% 8%

5 6

40%

24% 15%

Fig. 2. Porcentaje de hembras en cada número máximo de anidaciones analizado, durante las temporadas de reproducción 2002 (n = 70) y 2003 (n = 17), en la playa Caleta de los Piojos, península de Guanahacabibes, Cuba.

Fig. 2. Percentage of females in each maximum number of nestings analyzed, during the reproduction seasons 2002 (n = 70) and 2003 (n = 17), of Caleta de los Piojos Beach, Guanahacabibes Peninsula, Cuba.

de las hembras anidadoras. No se encontraron diferencias significativas de estas medidas entre años (LCC t = 0,58; gl = 87; p = 0,56 / LRC t = 0, 74; gl = 81; p = 0,46 / ACC t = 0,45; gl = 86; p = 0,65 / ARC t = 0,19; gl = 81; p = 0,84; las siglas se explican en la tabla 2), tampoco entre tortugas con una, dos, tres y cuatro anidaciones acumuladas (p > 0,05). Existe una correlación positiva entre el largo curvo y el ancho curvo del caparazón (r = 0,70). El índice relativo de la curvatura del caparazón es de 1,09 (SD = 0,05; intervalo: 0,97–1,32; N = 62).

La zona de vegetación, dentro de la playa, acumuló el mayor porcentaje de anidaciones para los dos años de estudio (fig. 3), y el menor porcentaje estuvo representado por las escasas anidaciones en la zona A (10,6% y 5,4%). Del total de tortugas que anidaron en más de una ocasión, el 52,6% y 50% de ellas (años 2002 y 2003 respectivamente) lo realizaron en dos zonas diferentes de la playa. No hubo hembras que anidaran en las tres zonas durante el 2003, y solo un bajo porcentaje corresponde al 2002.

Analizando el porcentaje de fidelidad de las tortugas a su primera zona de anidación, por año, los mayores porcentajes responden a las hembras que anidaron primeramente en la zona de vegetación (50,3% y 72,9%, años 2002 y 2003 respectivamente). Los menores porcentajes están representados por las hembras que anidaron en la línea de marea y en la playa abierta. De estas últimas el 83,3% y 100% (2002 y 2003) realizó al menos uno de sus desoves en

la zona de vegetación, y el 53,3% para el año 2002, confinó el resto de sus actividades a la vegetación.

No se encontraron diferencias significativas entre el número promedio de huevos por años (t = –0,88; gl = 77; p = 0,38). Se reportan 117,2 (SD = 23,0; intervalo: 12–157; n = 79) por hembras anidadoras,

Tabla 1. Intervalo de tiempo entre intentos fallidos de anidación y la próxima salida a la playa, para Chelonia mydas en la playa Caleta de los Piojos, península de Guanahacabibes, Cuba, durante los años 2002 (n = 70) y 2003 (n = 17): N. Misma noche; N+. Noche siguiente; N++. Dos noches; Mi. Mayor intervalo.

Table 1. Time Interval between failed nesting attemps and next ascent to the beach for Chelonia mydas at Caleta de los Piojos Beach, Guanahacabibes Peninsula, Cuba, in 2002 (n = 70) and 2003 (n = 17): N. Same night; N+. Next night; N++. Two nights; Mi. Highest interval.

Año

N

N+

N++

2002 2003

33,3 0

36,5 55,6

7,9 33,3

22,3 11,1

0,007

0,153

0,0004

0,3

P

Mi

215

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

80

75,3

2002 2003

73

% de anidación

70 60 50 40 30

21,6

20

14,1

10,6 5,4

10 V

P

L

Fig. 3. Porcentaje de anidaciones de Chelonia mydas en cada una de las zonas (V. Vegetación; P. Playa; L. Línea de marea) en que fue dividida la playa Caleta de los Piojos, península de Guanahacabibes, Cuba, durante los años de estudio 2002 y 2003.

Fig. 3. Percentage of Chelonia mydas in each nesting zone (V. Vegetation; P. Beach; L. Tidal areas) at Caleta de los Piojos Beach, Guanahacabibes Peninsula, Cuba, in 2002 and 2003.

en Caleta de los Piojos. Entre anidaciones consecutivas tampoco se encontraron diferencias (F = 1,6; p = 0,2). El intervalo interanidatorio no mostró correlación con el número de huevos (r = 0,09).

Otro parámetro que si estuvo correlacionado significativamente con el tamaño de la nidada fue la talla de las hembras adultas (largo y ancho curvo del caparazón, r = 0,33; r = 0,43), y dentro de estas el ancho curvo del caparazón es la medida que explica el mayor porcentaje de variación. Las tortugas de pequeño tamaño (ACC < 93 cm) acumularon anidaciones promedio de 106,7 huevos (SD = 18,4; N = 27) y las hembras mayores (ACC $ 93 cm) tuvieron una media de 123,5 huevos (SD = 25,5; N = 37).

Durante la temporada en estudio solo dos tortugas marcadas en Caleta de los Piojos realizaron alguna emergencia en otras playas de monitoreo dentro de la península. Esto figura un alto grado de fidelidad (97,2%) a la playa de primera anidación dentro de la temporada de reproducción.

Discusión Después de efectuada la marcación, la anidación continuó sin alteraciones o cambios, tampoco hubo disminución del tiempo empleado para cubrir y camuflar el nido. La conducta de Chelonia mydas observada en el presente estudio coincidió con las descripciones referidas por Broderick & Godley (1999) en Playa Alagadi, al norte de Chipre. Pocos estudios han sido orientados para comprender el estrés producido por este tipo de marcación física

en estos reptiles, pero se conoce que los efectos provocados son solo a corto plazo (Balazs, 2000).

Sin embargo, los beneficios obtenidos a partir de

Tabla 2. Medidas morfométricas (en cm) de las hembras anidadoras de Chelonia mydas en la playa Caleta de los Piojos, Cuba, analizando 2002 y 2003: LCC. Largo curvo del caparazón; ACC. Ancho curvo del caparazón; LRC. Largo recto del caparazón; ARC. Ancho recto del caparazón; SD. Desviación estándar; Máx. Máximo; Mín.

Mínimo; N. Número de individuos.

Table 2. Morphometric measures (in cm) of Chelonia mydas nesting female in Caleta de los Piojos, analyzed in 2002 and 2003: LCC. Curved length of shell; ACC. Curved width of shell; LRC. Straight length of shell; ARC. Straight width of shell; SD. Standard deviation; Max. Maximum; Min. Minimum; N. Number of individuals.

Media

SD

Mín.

Máx.

N

LCC ACC

104,8 92,9

6,4 7,1

96 69

132 106

89 88

LRC ARC

96,5 74,4

5,3 7,1

86 63

110 104

83 83

216

estos estudios, en el conocimiento de estas especies en peligro de extinción pudieran justificar el nivel de disturbio ocasionado. Es probable que esta metodología sea la única opción asequible para obtener parámetros necesarios para el manejo y conservación de las poblaciones.

Durante los años monitoreados no se registró algún intento de anidación por tortugas que tuvieran registros en la temporada reproductiva del año precedente. Se plantea que Ch. mydas puede ser vista anidando en años consecutivos solo en raras ocasiones; muchos individuos anidan a cada dos años, la mayoría se reproduce a cada tres años y algunas lo hacen a cada cuatro años o a intervalos más prolongados (Carr et al., 1978; Hughes, 1995).

Márquez (1996) asegura que la secuencia cíclica de la reproducción no es definitiva, en ocasiones se retrasa por un año o se suspende por largos períodos, como consecuencia de la escasez de alimentos, las enfermedades, la edad y la incidencia de cambios ambientales extraordinarios.

El alto porcentaje de hembras con registros de una sola anidación coincide con descripciones realizadas por Carr et al. (1978) en Tortuguero, Costa Rica. También Pilcher & Al–Merghani (2000) en Ras Baridi, Arabia Saudita y Nodarse et al.

(2000), al sur de la Isla de la Juventud, Cuba, han observado y registrado este comportamiento. Este fenómeno pudiera ser consecuencia de dos situaciones: 1) migraciones y anidaciones únicas de tortugas primerizas y 2) emergencias de tortugas retrasadas, al finalizar la temporada de anidación.

Estos resultados podrían indicar que la población reproductiva está siendo nutrida mediante la incorporación de hembras jóvenes. Según los resultados, las hembras que iniciaron sus anidaciones en las primeras etapas de la temporada, acumularon mayor número de anidaciones en comparación con las que lo hicieron más tarde.

Estos registros concuerdan con los obtenidos por Limpus et al. (2001). Muchas hipótesis han sido planteadas para explicar este comportamiento, con el supuesto de que las tortugas que tienen bajo rendimiento reproductivo (anidaciones / año) son primerizas en la reproducción. Hamann et al. (2003) hacen referencia a varias hipótesis, la más aceptada supone que las hembras primerizas abandonan las áreas de alimentación más tarde que las tortugas con experiencia reproductiva, especialmente si las concentraciones de hormonas requeridas para iniciar la migración están en función del número de folículos maduros en el ovario.

Aún no hay datos suficientes para explicar esta situación, pero todo parece indicar que una buena parte de la población anidadora en Caleta de los Piojos cada año, es de nueva incorporación.

Las variaciones entre intervalos interanidatorios se manifiestan entre playas de anidación y son el resultado de factores ambientales. La temperatura ambiental desempeña un papel decisivo en el ciclo de vida de estos animales ectotérmicos al influir sobre la duración de la incubación, la determinación del sexo, la emergencia de los

Ferrer Sánchez et al.

neonatos, la extensión del intervalo interanidatorio y el metabolismo, entre otros. Muchos estudios han reafirmado este control (Webster & Cook, 2001; Hays et al., 2002). Cuando la temperatura del mar es cálida el intervalo entre anidaciones disminuye, mientras que disminuciones de esta variable abiótica, ya sea por cambios climáticos o precipitaciones consecutivas, prolonga el período entre anidaciones contiguas. Durante los años 2002 y 2003 se observaron intervalos de 20 a 25 días, sin anidaciones intermedias. Estos períodos extensos en el 2003 correspondieron a tortugas que anidaron después de una tormenta tropical en el mes de julio. Esta produjo variaciones que pueden haber imposibilitado el acceso de las tortugas a las playas como consecuencia de la turbulencia del agua y del fondo, lo cual provocó una prolongación del intervalo entre anidaciones.

Por lo general, en la primera fase del anidamiento (desde que salen del mar hasta que terminan de excavar el nido), las tortugas son muy sensibles a las perturbaciones externas y, en cualquier momento, pueden interrumpir el proceso de anidación y regresar al mar. Restos de madera u objetos arrastrados por las mareas pueden ser la causa de los cambios de dirección durante las salidas, o del abandono del esfuerzo de anidación (Miller, 1997). El porcentaje de intentos fallidos de anidación referidos para los años de estudio podría atribuirse a la presencia de animales domésticos (perros) pertenecientes a pobladores que residen en la zona en estudio. Se pudo comprobar durante el trabajo de campo que los animales domésticos estresaban a las tortugas una vez que estas salían del agua y localizaban un sitio seguro para desovar, a causa de lo cual un porcentaje de estas retornaban al mar.

Los altos porcentajes de anidación encontrados en la franja de la playa con vegetación fueron alcanzados también por Chen & Cheng (1995), Wang & Cheng (1999) y Butler (2001), quienes sugieren que la vegetación (zona C), tiene un efecto significativo en la conducta de selección del sitio de anidación. Las preferencias de anidación en esta zona quizás respondan al riesgo de derrumbe que corre la cámara de incubación en las zonas de playa abierta, sobre todo cuando la arena está muy seca, o a las inundaciones prolongadas en los sitios próximos a la línea de marea. Esto último conlleva a variaciones del microclima del nido hasta valores fuera de los límites de tolerancia del embrión y, por tanto, al aumento de la mortalidad durante el período de incubación (Miller, 1997). Según Chen & Cheng (1995) y Wang & Cheng (1999) en la zona de vegetación las raíces de las plantas compactan la arena, y hace al sustrato propicio para la construcción del nido. Se puede inferir que las hembras anidadoras mantuvieron una tendencia de anidación en la zona C a escala poblacional, más que a escala individual. Esto se ve reflejado en el comportamiento poco persistente de las tortugas que anidaron en el resto de las zonas, las

217

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

cuales fueron desplazando sus actividades de anidación hacia la zona más alta. Variables que puedan ser indicadoras del lugar apropiado para construir el nido pueden ser la consistencia de la arena, la humedad, la temperatura y hasta quizás el olor del sitio escogido (Márquez, 1996).

La relación entre el intervalo interanidatorio y el tamaño de la nidada no fue probada por Bjorndal & Carr (1989), los cuales plantean que el control primario del número de huevos ovipositados está dado por el genotipo de la hembra y que aparentemente los factores ambientales no influyen, ya que el promedio de huevos no varía de año en año.

Muchos especialistas han planteado que existe una relación entre la talla de las hembras y el número de huevos que estas pueden acumular (Bjorndal & Carr, 1989; Chen & Cheng, 1995; Limpus et al., 2001; Broderick et al., 2003). Sin embargo, se encuentran diferencias marcadas en cuanto al porcentaje de variación del tamaño de la nidada que está dado por las dimensiones de las tortugas.

El tamaño máximo de la nidada puede estar limitado por la capacidad de la cavidad corporal de la hembra (Broderick et al., 2003) o por el volumen de la cámara del nido, el cual está determinado, entre otros, por el tamaño de las aletas posteriores (Bjorndal & Carr, 1989). Otros posibles factores causantes de la variación del tamaño de la nidada han sido analizados por Bjorndal & Carr (1989) y Broderick et al. (2003), pero solo un pequeño porcentaje de la variación lo atribuyen a las medidas corporales. Limpus et al. (2001) analizaron otras posibles causas de la variación del número de huevos, entre ellas solo la talla de las hembras constituyó un índice significativo del tamaño de la nidada.

En este estudio se reflejan las medidas corporales como indicadores del promedio de huevos desovados por las tortugas, sin embargo, Bjorndal & Carr (1989) y Broderick et al. (2003) sugieren la masa del cuerpo como un mejor índice a usar.

El monitoreo en playas de anidación es un trabajo muy delicado y, considerando que se realiza sobre la base de ocasionar el disturbio mínimo a las tortugas, como prioridad de la conservación, no se considera apropiado la utilización de la masa corporal en estas playas comprendidas en un área catalogada como Reserva de la Biosfera y Parque Nacional.

La mayor parte de las playas en la Península de Guanahacabibes presentan extensiones cortas, sin rebasar los 1.000 m de longitud. En particular, Caleta de los Piojos tiene solo 50 m efectivos para la anidación, por tanto un punto a 200 m a partir de una zona de referencia en la playa, quedaría muy distante del sitio inicial, predominando una configuración rocosa del sustrato. Observando la conducta de selección del área, desarrollada por las hembras y el alto porcentaje de fidelidad manifestado, respecto a su primera playa de anidación en la temporada, se infiere que esta

población se mantiene bastante estable en sus movimientos preanidatorios. Estas suposiciones realmente necesitan ser apoyadas con métodos más precisos, como la marcación con transmisores satélitales, para tener la localización exacta de las hembras durante sus movimientos preanidatorios y postanidatorios. Por este método, se podría conocer, además, si las tortugas "suben" en otras zonas de la costa en busca del sitio previo de anidación, así se conocería el grado de precisión con que realizan la búsqueda de zonas adecuadas para la anidación, y también las rutas escogidas para la navegación. Según Márquez (1996), este comportamiento ayuda a comprender la estabilidad y permanencia de las colonias, las poblaciones y aún las especies.

El bajo porcentaje de hembras que utilizaron varios sitios de anidación en el área contribuyen y permiten la colonización de nuevas playas y la dispersión y el intercambio genético de la especie.

Es así como se supone que hayan ocurrido los eventos de dispersión que han hecho posible la distribución actual de esta especie (Meylan et al., 1990; Bowen et al., 1992; Broderick et al., 1994) y la supervivencia a tantos fenómenos geológicos, climáticos y atmosféricos.

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Am. Midl. Nat., 145: 66–73.

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

Animal Biodiversity and Conservation Animal Biodiversity and Conservation (abans Miscel·lània Zoològica) és una revista inter­ disciplinària publicada, des de 1958, pel Museu de Zoologia de Barcelona. Inclou articles d'inves­tigació empírica i teòrica en totes les àrees de la zoologia (sistemàtica, taxo­nomia, morfo­logia, biogeografia, ecologia, etologia, fisiologia i genètica) procedents de totes les regions del món amb especial énfasis als estudis que d'una manera o altre tinguin relevàn­ cia en la biología de la conservació. La revista no publica compilacions bibliogràfiques, catàlegs, llistes d'espècies o cites puntuals. Els estudis realitzats amb espècies rares o protegides poden no ser acceptats tret que els autors disposin dels permisos correspo­ nents. Cada volum anual consta de dos fascicles.

Animal Biodiversity and Conservation es troba registrada en la majoria de les bases de dades més importants i està disponible gratuitament a internet a http://www.bcn.cat/ABC, de manera que permet una difusió mundial dels seus articles.

Tots els manuscrits són revisats per l'editor execu­ tiu, un editor i dos revisors independents, triats d'una llista internacional, a fi de garantir–ne la qualitat. El procés de revisió és ràpid i constructiu. La publicació dels treballs acceptats es fa normalment dintre dels 12 mesos posteriors a la recepció.

Una vegada hagin estat acceptats passaran a ser propietat de la revista. Aquesta es reserva els drets d’autor, i cap part dels treballs no podrà ser reproduïda sense citar–ne la procedència.

Normes de publicació Els treballs s'enviaran preferentment de forma electrònica (abc@bcn.cat). El format preferit és un document Rich Text Format (RTF) o DOC que inclogui les figures i les taules. Les figures s'hauran d'enviar també en arxius apart en format TIFF, EPS o JPEG. Si s'opta per la versió impresa, s'han d'enviar quatre còpies del treball juntament amb una còpia en disquet a la Secretaria de Redacció. Cal incloure, juntament amb l'article, una carta on es faci constar que el treball està basat en investigacions originals no publicades anterior­ment i que està sotmès a Animal Biodiversity and Conservation en exclusiva. A la carta també ha de constar, per a aquells treballs en que calgui manipular animals, que els autors disposen dels permisos necessaris i que compleixen la normativa de protecció animal vigent. També es poden suggerir possibles assessors.

Quan l'article sigui acceptat, els autors hauran d'enviar a la Redacció una còpia impresa de la versió final acompanyada d'un disquet indicant el progra­ ma utilitzat (preferiblement en Word). Les proves d'impremta enviades a l'autor per a la correcció, seran retornades al Consell Editor en el termini de 10 dies. Aniran a càrrec dels autors les despeses degudes a modificacions substancials introduïdes per ells en el text original acceptat.

ISSN: 1578–665X

I

El primer autor rebrà 50 separates del treball sense càrrec a més d'una separata electrònica en format PDF. Manuscrits Els treballs seran presentats en format DIN A­–4 (30 línies de 70 espais cada una) a doble espai i amb totes les pàgines numerades. Els manus­crits han de ser complets, amb taules i figures. No s'han d'enviar les figures originals fins que l'article no hagi estat acceptat.

El text es podrà redactar en anglès, castellà o català. Se suggereix als autors que enviïn els seus treballs en anglès. La revista els ofereix, sense cap càrrec, un servei de correcció per part d'una persona especialitzada en revistes científiques. En tots els casos, els textos hauran de ser redactats correctament i amb un llenguatge clar i concís. La redacció del text serà impersonal, i s'evitarà sempre la primera persona.

Els caràcters cursius s’empraran per als noms científics de gèneres i d’espècies i per als neologis­ mes intraduïbles; les cites textuals, independentment de la llengua, seran consignades en lletra rodona i entre cometes i els noms d’autor que segueixin un tàxon aniran en rodona.

Quan se citi una espècie per primera vegada en el text, es ressenyarà, sempre que sigui possible, el seu nom comú.

Els topònims s’escriuran o bé en la forma original o bé en la llengua en què estigui escrit el treball, seguint sempre el mateix criteri.

Els nombres de l’u al nou, sempre que estiguin en el text, s’escriuran amb lletres, excepte quan precedeixin una unitat de mesura. Els nombres més grans s'escriuran amb xifres excepte quan comencin una frase.

Les dates s’indicaran de la forma següent: 28 VI 99 (un únic dia); 28, 30 VI 99 (dies 28 i 30); 28–30 VI 99 (dies 28 a 30).

S’evitaran sempre les notes a peu de pàgina.

Format dels articles Títol. Serà concís, però suficientment indicador del contingut. Els títols amb desig­nacions de sèries numèriques (I, II, III, etc.) seran acceptats previ acord amb l'editor.

Nom de l’autor o els autors.

Abstract en anglès que no ultrapassi les 12 línies mecanografiades (860 espais) i que mostri l’essència del manuscrit (introducció, material, mètodes, resultats i discussió). S'evitaran les especulacions i les cites bibliogràfiques. Estarà encapçalat pel títol del treball en cursiva.

Key words en anglès (sis com a màxim), que orientin sobre el contingut del treball en ordre d’importància.

Resumen en castellà, traducció de l'Abstract. De la traducció se'n farà càrrec la revista per a aquells autors que no siguin castellano­parlants.

Palabras clave en castellà.

Adreça postal de l’autor o autors. © 2007 Museu de Ciències Naturals

II

(Títol, Nom, Abstract, Key words, Resumen, Pala­ bras clave i Adreça postal, conformaran la primera pàgina.)

Introducción. S'hi donarà una idea dels antecedents del tema tractat, així com dels objectius del treball.

Material y métodos. Inclourà la informació pertinent de les espècies estudiades, aparells emprats, mèto­ des d’estudi i d’anàlisi de les dades i zona d’estudi.

Resultados. En aquesta secció es presentaran úni­ cament les dades obtingudes que no hagin estat publicades prèviament.

Discusión. Es discutiran els resultats i es compa­ raran amb treballs relacionats. Els sug­geriments de recerques futures es podran incloure al final d’aquest apartat.

Agradecimientos (optatiu).

Referencias. Cada treball haurà d’anar acompanyat de les referències bibliogràfiques citades en el text.

Les referències han de presentar–se segons els models següents (mètode Harvard): * Articles de revista: Conroy, M. J. & Noon, B. R., 1996. Mapping of spe­ cies richness for conservation of biological diversity: conceptual and methodological issues. Ecological Applications, 6: 763–773. * Llibres o altres publicacions no periòdiques: Seber, G. A. F., 1982. The estimation of animal abundance. C. Griffin & Company, London. * Treballs de contribució en llibres: Macdonald, D. W. & Johnson, D. P., 2001. Dispersal in theory and practice: consequences for conserva­ tion biology. In: Dispersal: 358–372 (T. J. Clober, E. Danchin, A. A. Dhondt & J. D. Nichols, Eds.).

Oxford University Press, Oxford. * Tesis doctorals: Merilä, J., 1996. Genetic and quantitative trait vari­ ation in natural bird populations. Tesis doctoral, Uppsala University. * Els treballs en premsa només han d’ésser citats si han estat acceptats per a la publicació: Ripoll, M. (in press). The relevance of population studies to conservation biology: a review. Anim.

Biodivers. Conserv.

La relació de referències bibliogràfiques d’un tre­ ball serà establerta i s’ordenarà alfabè­ticament per autors i cronològicament per a un mateix autor, afegint les lletres a, b, c,... als treballs del mateix any. En el text, s’indi­caran en la forma usual: "... segons Wemmer (1998)...", "...ha estat definit per Robinson & Redford (1991)...", "...les prospeccions realitzades (Begon et al., 1999)..."

Taules. Es numeraran 1, 2, 3, etc. i han de ser sempre ressenyades en el text. Les taules grans seran més estretes i llargues que amples i curtes ja que s'han d'encaixar en l'amplada de la caixa de la revista.

Figures. Tota classe d’il·lustracions (gràfics, figures o fotografies) entraran amb el nom de figura i es numeraran 1, 2, 3, etc. i han de ser sempre ressen­ yades en el text. Es podran incloure fotografies si són imprescindibles. Si les fotografies són en color, el cost de la seva publicació anirà a càrrec dels au­ tors. La mida màxima de les figures és de 15,5 cm d'amplada per 24 cm d'alçada. S'evitaran les figures tridimensionals. Tant els mapes com els dibuixos han d'incloure l'escala. Els ombreigs preferibles són blanc, negre o trama. S'evitaran els punteigs ja que no es repro­dueixen bé.

Peus de figura i capçaleres de taula. Seran clars, concisos i bilingües en la llengua de l’article i en anglès.

Els títols dels apartats generals de l’article (Intro­ ducción, Material y métodos, Resultados, Discusión, Conclusiones, Agradecimientos y Referencias) no aniran numerats. No es poden utilitzar més de tres nivells de títols.

Els autors procuraran que els seus treballs origi­ nals no passin de 20 pàgines (incloent–hi figures i taules).

Si a l'article es descriuen nous tàxons, caldrà que els tipus estiguin dipositats en una insti­tució pública.

Es recomana als autors la consulta de fascicles recents de la revista per tenir en compte les seves normes.

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

Animal Biodiversity and Conservation Animal Biodiversity and Conservation (antes Miscel·lània Zoològica) es una revista inter­disciplinar, publicada desde 1958 por el Museo de Zoología de Barcelona. Incluye artículos de investigación empírica y teórica en todas las áreas de la zoología (sistemá­ tica, taxo­nomía, morfología, biogeografía, ecología, etología, fisiología y genética) procedentes de todas las regiones del mundo, con especial énfasis en los estudios que de una manera u otra tengan relevan­ cia en la biología de la conservación. La revista no publica compilaciones bibliográficas, catálogos, listas de especies sin más o citas puntuales. Los estudios realizados con especies raras o protegidas pueden no ser aceptados a no ser que los autores dispongan de los permisos correspondientes. Cada volumen anual consta de dos fascículos.

Animal Biodiversity and Conservation está re­ gistrada en todas las bases de datos importantes y además está disponible gratuitamente en internet en http://www.bcn.cat/ABC, lo que permite una difusión mundial de sus artículos.

Todos los manuscritos son revisados por el editor ejecutivo, un editor y dos revisores independientes, elegidos de una lista internacional, a fin de garan­ tizar su calidad. El proceso de revisión es rápido y constructivo, y se realiza vía correo electrónico siem­ pre que es posible. La publicación de los trabajos aceptados se realiza con la mayor rapidez posible, normalmente dentro de los 12 meses siguientes a la recepción del trabajo.

Una vez aceptado, el trabajo pasará a ser propie­ dad de la revista. Ésta se reserva los derechos de autor, y ninguna parte del trabajo podrá ser reprodu­ cida sin citar su procedencia.

Normas de publicación Los trabajos se enviarán preferentemente de forma electrónica (abc@bcn.cat). El formato preferido es un documento Rich Text Format (RTF) o DOC, que incluya las figuras y las tablas. Las figuras deberán enviarse también en archivos separados en formato TIFF, EPS o JPEG. Si se opta por la versión impresa, deberán remitirse cuatro copias juntamente con una copia en disquete a la Secretaría de Redacción. Debe incluirse, con el artículo, una carta donde conste que el trabajo versa sobre inves­tigaciones originales no publi­cadas an­te­rior­mente y que se somete en ex­ clusiva a Animal Biodiversity and Conservation.

En dicha carta también debe constar, para trabajos donde sea necesaria la manipulación de animales, que los autores disponen de los permisos necesa­ rios y que han cumplido la normativa de protección animal vigente. Los autores pueden enviar también sugerencias para asesores.

Cuando el trabajo sea aceptado los autores de­ berán enviar a la Redacción una copia impresa de la versión final junto con un disquete del manuscrito preparado con un pro­cesador de textos e indican­ ISSN: 1578–665X

III

do el programa utilizado (preferiblemente Word).

Las pruebas de imprenta enviadas a los autores deberán remitirse corregidas al Consejo Editor en el plazo máximo de 10 días. Los gastos debidos a modificaciones sustanciales en las pruebas de im­ pren­­ta, introducidas por los autores, irán a ­cargo de los mismos.

El primer autor recibirá 50 separatas del trabajo sin cargo alguno y una copia electrónica en for­ mato PDF. Manuscritos Los trabajos se presentarán en formato DIN A–4 (30 líneas de 70 espacios cada una) a doble espacio y con las páginas numeradas. Los manuscritos deben estar completos, con tablas y figuras. No enviar las figuras originales hasta que el artículo haya sido aceptado.

El texto podrá redactarse en inglés, castellano o catalán. Se sugiere a los autores que envíen sus trabajos en inglés. La revista ofre­ce, sin cargo ningu­ no, un servicio de corrección por parte de una persona especializada en revistas científicas. En cualquier caso debe presentarse siempre de forma correcta y con un lenguaje claro y conciso. La redacción del texto deberá ser impersonal, evitán­dose siempre la primera persona.

Los caracteres en cursiva se utilizarán para los nombres científicos de géneros y especies y para los neologismos que no tengan traducción; las citas textuales, independientemente de la lengua en que estén, irán en letra redonda y entre comillas; el nombre del autor que sigue a un taxón se escribirá también en redonda.

Al citar por primera vez una especie en el trabajo, deberá especificarse siempre que sea posible su nombre común.

Los topónimos se escribirán bien en su forma original o bien en la lengua en que esté redactado el trabajo, siguiendo el mismo criterio a lo largo de todo el artículo.

Los números del uno al nueve se escribirán con letras, a excepción de cuando precedan una unidad de medida. Los números mayores de nueve se escribirán con cifras excepto al empezar una frase.

Las fechas se indicarán de la siguiente forma: 28 VI 99 (un único día); 28, 30 VI 99 (días 28 y 30); 28–30 VI 99 (días 28 al 30).

Se evitarán siempre las notas a pie de página.

Formato de los artículos Título. Será conciso pero suficientemente explicativo del contenido del trabajo. Los títulos con designacio­ nes de series numéricas (I, II, III, etc.) serán aceptados excepcionalmente previo consentimiento del editor.

Nombre del autor o autores.

Abstract en inglés de 12 líneas mecanografiadas (860 espacios como máximo) y que exprese la esencia del manuscrito (introducción, material, métodos, resulta­ dos y discusión). Se evitarán las especulaciones y las citas bibliográficas. Irá encabezado por el título del trabajo en cursiva. © 2007 Museu de Ciències Naturals

IV

Key words en inglés (un máximo de seis) que especifiquen el contenido del trabajo por orden de importancia.

Resumen en castellano, traducción del abstract. Su traducción puede ser solicitada a la revista en el caso de autores que no sean castellano hablan­tes.

Palabras clave en castellano.

Dirección postal del autor o autores.

(Título, Nombre, Abstract, Key words, Resumen, Palabras clave y Dirección postal conformarán la primera página.)

Introducción. En ella se dará una idea de los ante­ cedentes del tema tratado, así como de los objetivos del trabajo.

Material y métodos. Incluirá la información referente a las especies estudiadas, aparatos utilizados, me­ todología de estudio y análisis de los datos y zona de estudio.

Resultados. En esta sección se presentarán úni­ camente los datos obtenidos que no hayan sido publicados previamente.

Discusión. Se discutirán los resultados y se compara­ rán con otros trabajos relacionados. Las sugerencias sobre investigaciones futuras se podrán incluir al final de este apartado.

Agradecimientos (optativo).

Referencias. Cada trabajo irá acompañado de una bibliografía que incluirá únicamente las publicaciones citadas en el texto.

Las referencias deben presentarse según los modelos siguientes (método Harvard): * Artículos de revista: Conroy, M. J. & Noon, B. R., 1996. Mapping of spe­ cies richness for conservation of biological diversity: conceptual and methodological issues. Ecological Applications, 6: 763–773 * Libros y otras publicaciones no periódicas: Seber, G. A. F., 1982. The estimation of animal abundance. C. Griffin & Company, London. * Trabajos de contribución en libros: Macdonald, D. W. & Johnson, D. P., 2001. Dispersal in theory and practice: consequences for conserva­ tion biology. In: Dispersal: 358–372 (T. J. Clober, E. Danchin, A. A. Dhondt & J. D. Nichols, Eds.).

Oxford University Press, Oxford. * Tesis doctorales:

Merilä, J., 1996. Genetic and quantitative trait vari­ ation in natural bird populations. Tesis doctoral, Uppsala University. * Los trabajos en prensa sólo se citarán si han sido aceptados para su publicación: Ripoll, M. (in press). The relevance of population studies to conservation biology: a review. Anim.

Biodivers. Conserv.

Las referencias se ordenarán alfabética­men­te por autores, cronológicamen­te para un mismo autor y con las letras a, b, c,... para los tra­bajos de un mismo autor y año. En el texto las referencias bibliográficas se indicarán en la forma usual: "... según Wemmer (1998)...", "...ha sido definido por Robinson & Redford (1991)...", "...las prospecciones realizadas (Begon et al., 1999)..."

Tablas. Se numerarán 1, 2, 3, etc. y se reseñarán todas en el texto. Las tablas grandes deben ser más estrechas y largas que anchas y cortas ya que deben ajustarse a la caja de la revista.

Figuras. Toda clase de ilustraciones (gráficas, figuras o fotografías) se considerarán figuras, se numerarán 1, 2, 3, etc. y se citarán todas en el texto. Pueden incluirse fotografías si son imprescindibles. Si las fotografías son en color, el coste de su publicación irá a cargo de los autores. El tamaño máximo de las figuras es de 15,5 cm de ancho y 24 cm de alto.

Deben evitarse las figuras tridimen­sionales. Tanto los mapas como los dibujos deben incluir la escala.

Los sombreados preferibles son blanco, negro o trama. Deben evitarse los punteados ya que no se reproducen bien.

Pies de figura y cabeceras de tabla. Serán claros, concisos y bilingües en castellano e inglés.

Los títulos de los apartados generales del artículo (Introducción, Material y métodos, Resultados, Discusión, Agradecimientos y Referencias) no se numerarán. No utilizar más de tres niveles de títulos.

Los autores procurarán que sus trabajos originales no excedan las 20 páginas incluidas figuras y tablas.

Si en el artículo se describen nuevos taxones, es imprescindible que los tipos estén depositados en alguna institución pública.

Se recomienda a los autores la consulta de fascícu­ los recientes de la revista para seguir sus directrices.

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

V

Animal Biodiversity and Conservation

Manuscripts

Animal Biodiversity and Conservation (formerly Miscel·lània Zoològica) is an interdisciplinary journal published by the Zoological Museum of Barcelona since 1958. It includes empirical and theoretical research from around the world that examines any aspect of Zoology (Systematics, Taxonomy, Morphology, Biogeography, Ecology, Ethology, Physiology and Genetics). It gives spe­ cial emphasis to studies related to Conservation Biology.

The journal does not publish bibliographic compilations, listings, catalogues or collections of species, or isolated descriptions of a single specimens. Studies concerning rare or protected species will not be accepted unless the authors have been granted the relevant permits or authorisation. Each annual volume consists of two issues.

Animal Biodiversity and Conservation is regis­ tered in all principal data bases and is freely available online at http://www.bcn.cat/ABC, assuring world–wide access to articles published therein.

All manuscripts are screened by the Executive Editor, an Editor and two independent reviewers so as to guarantee the quality of the papers. The review process aims to be rapid and constructive.

Once accepted, papers are published as soon as is practicable. This is usually within 12 months of initial submission.

Upon acceptance, manuscripts become the prop­ erty of the journal, which reserves copyright, and no published material may be reproduced or cited without acknowledging the source of information.

Manuscripts must be presented in DIN A–4 format, 30 lines, 70 keystrokes per page. Maintain double spacing throughout. Number all pages. Manuscripts should be complete with figures and tables. Do not send original figures until the paper has been ac­ cepted.

The text may be written in English, Spanish or Catalan, though English is preferred. The journal provides linguistic revision by an author’s editor.

Care must be taken to use correct wording and the text should be written concisely and clearly. Scientific names of genera and species as well as untrans­ latable neologisms must be in italics. Quotations in whatever language used must be typed in ordinary print between quotation marks. The name of the author following a taxon should also be written in lower case letters.

When referring to a species for the first time in the text, both common and scientific names should be given when possible. Do not capitalize common names of species unless they proper nouns (e.g.

Iberian rock lizard). Place names may appear ei­ ther in their original form or in the langua ge of the manuscript, but care should be taken to use the same criteria throughout the text.

Numbers one to nine should be written in full within the text except when preceding a measure. Higher numbers should be written in numerals except at the beginning of a sentence.

Specify dates as follows: 28 VI 99 (for a single day); 28, 30 VI 99 (referring to two days, e.g. 28th and 30th), 28–30 VI 99 (for more than two consecu­ tive days, e.g. 28th to 30th).

Footnotes should not be used.

Information for authors Electronic submission of papers is encouraged (abc@ bcn.cat). The preferred format is DOC or RTF. All figures must be readable by Word, embedded at the end of the manuscript and submitted together in a separate attachment in a TIFF, EPS or JPEG file. Tables should be placed at the end of the docu­ ment. If a printed version is sent, four copies should be forwarded to the Editorial Office, together with a copy on computer disc. A cover letter stating that the article reports original research that has not been published elsewhere and has been submitted exclusively for consideration in Animal Biodiversity and Conservation is also necessary. When animal manipulation has been necessary, the cover letter should also specify that the authors follow current norms on the protection of animal species and that they have obtained all relevant permits and authorisa­ tions. Authors may suggest referees for their papers.

Once an article has been accepted, authors should send a paper copy and an electronic copy of the final version. Please identify software (preferably Word).

Proofs sent to the authors for correction should be returned to the Editorial Board within 10 days.

Expenses due to any substantial alterations of the proofs will be charged to the authors.

The first author will receive 50 reprints free of charge and an electronic version of the article in PDF format.

ISSN: 1578–665X

Formatting of articles Title. Must be concise but as informative as possible.

Numbering of parts (I, II, III, etc.) should be avoided and will be subject to the Editor’s consent.

Name of author or authors.

Abstract in English, no longer than 12 typewritten lines (840 spaces), covering the contents of the article (introduction, material, methods, results and discussion). Speculation and literature citation should be avoided. The abstract should begin with the title in italics.

Key words in English (no more than six) should express the precise contents of the manuscript in order of relevance. .

Resumen in Spanish, translation of the Abstract.

Summaries of articles by non–Spanish speaking authors will be translated by the journal on request.

Palabras clave in Spanish.

Address of the author or authors.

(Title, Name, Abstract, Key words, Resumen, Palabras clave and Address should constitute the first page.)

Introduction. Should include the historical back­ ground of the subject as well as the aims of the paper. © 2007 Museu de Ciències Naturals

VI

Material and methods. This section should provide relevant information on the species studied, materi­ als, methods for collecting and analysing data, and the study area.

Results. Report only previously unpublished results from the present study.

Discussion. The results and their comparison with related studies should be discussed. Suggestions for future research may be given at the end of this section.

Acknowledgements (optional).

References. All manuscripts must include a bibliog­ raphy of the publications cited in the text.

References should be presented as in the following examples (Harvard method): * Journal articles: Conroy, M. J. & Noon, B. R., 1996. Mapping of spe­ cies richness for conservation of biological diversity: conceptual and methodological issues. Ecological Applications, 6: 763–773. * Books or other non–periodical publications: Seber, G. A. F., 1982. The estimation of animal abundance. C. Griffin & Company, London. * Contributions or chapters of books: Macdonald, D. W. & Johnson, D. P., 2001. Dispersal in theory and practice: consequences for conserva­ tion biology. In: Dispersal: 358–372 (T. J. Clober, E. Danchin, A. A. Dhondt & J. D. Nichols, Eds.).

Oxford University Press, Oxford. * Ph. D. Thesis: Merilä, J., 1996. Genetic and quantitative trait variation in natural bird populations. Ph. D. Thesis, Uppsala University. * Works in press should only be cited if they have been accepted for publication: Ripoll, M. (in press). The relevance of population studies to conservation biology: a review. Anim.

Biodivers. Conserv.

References must be set out in alphabetical and

chronological order for each author, adding the letters a, b, c,... to papers of the same year. Bibliographic citations in the text must appear in the usual way: "... according to Wemmer (1998)...", "...has been defined

by Robinson & Redford (1991)...", "...the prospections that have been carried out (Begon et al., 1999)..."

Tables. Must be numbered in Arabic numerals with reference in the text. Large tables should be narrow (across the page) and long (down the page) rather than wide and short, so that they can be fitted into the column width of the journal.

Figures. All illustrations (graphs, drawings, photo­ graphs) should be termed as figures, and numbered consecutively in Arabic numerals (1, 2, 3, etc.) with reference in the text. Glossy print photographs, if essential, may be included. The Journal will publish colour photographs but the author will be charged for the cost. Figures have a maximum size of 15.5 cm wide by 24 cm long. Figures should not be tridimen­ sional. Any maps or drawings should include a scale.

Shadings should be kept to a minimum and preferably with black, white or bold hatching. Stippling should be avoided as it may be lost in reproduction.

Legends of tables and figures. Legends of tables and figures should be clear, concise, and written both in English and Spanish.

Main headings (Introduction, Material and methods, Results, Discussion, Acknowledgements and Refer­ ences) should not be numbered. Do not use more than three levels of headings.

Manuscripts should not exceed 20 pages including figures and tables.

If the article describes new taxa, type material must be deposited in a public institution.

Authors are advised to consult recent issues of the journal and follow its conventions.

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

VII

Animal Biodiversity and Conservation Subscription Form  Please enter our subscription to Animal Biodiversity and Conservation  66 e Spain  69 e Europe  76 e rest of world  Single use subscription:  21 e Spain  24 e Europe  31 e rest of world  Please despatch my issues by air mail (supplement of 6 e for outside Europe)

 Please send me the Instructions to authors

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Send this order form by postal mail to: Lluïsa Arroyo

Dept. of Scientific Publications Museu de Ciències Naturals de Barcelona Psg. Picasso s/n 08003 Barcelona, Spain

"La tortue greque" Oeuvres du Comte de Lacépède comprenant L'Histoire Naturelle des Quadrupèdes Ovipares, des Serpents, des Poissons et des Cétacés; Nouvelle édition avec planches coloriées dirigée par M. A. G. Desmarest; Bruxelles: Th. Lejeuné, Éditeur des oeuvres de Buffon, 1836. Pl. 7

Editor executiu / Editor ejecutivo / Executive Editor Joan Carles Senar

Secretaria de Redacció / Secretaría de Redacción / Editorial Office

Secretària de Redacció / Secretaria de Redacción / Managing Editor Montserrat Ferrer

Museu de Zoologia Passeig Picasso s/n 08003 Barcelona, Spain Tel. +34–93–3196912 Fax +34–93–3104999 E–mail mzbpubli@intercom.es

Consell Assessor / Consejo asesor / Advisory Board Oleguer Escolà Eulàlia Garcia Anna Omedes Josep Piqué Francesc Uribe

Editors / Editores / Editors Antonio Barbadilla Univ. Autònoma de Barcelona, Bellaterra, Spain Xavier Bellés Centre d' Investigació i Desenvolupament CSIC, Barcelona, Spain Juan Carranza Univ. de Extremadura, Cáceres, Spain Luís Mª Carrascal Museo Nacional de Ciencias Naturales CSIC, Madrid, Spain Adolfo Cordero Univ. de Vigo, Vigo, Spain Mario Díaz Univ. de Castilla–La Mancha, Toledo, Spain Xavier Domingo Univ. Pompeu Fabra, Barcelona, Spain Francisco Palomares Estación Biológica de Doñana, Sevilla, Spain Francesc Piferrer Inst. de Ciències del Mar CSIC, Barcelona, Spain Ignacio Ribera The Natural History Museum, London, United Kingdom Alfredo Salvador Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid, Spain José Luís Tellería Univ. Complutense de Madrid, Madrid, Spain Francesc Uribe Museu de Zoologia de Barcelona, Barcelona, Spain

Consell Editor / Consejo editor / Editorial Board José A. Barrientos Univ. Autònoma de Barcelona, Bellaterra, Spain Jean C. Beaucournu Univ. de Rennes, Rennes, France David M. Bird McGill Univ., Québec, Canada Mats Björklund Uppsala Univ., Uppsala, Sweden Jean Bouillon Univ. Libre de Bruxelles, Brussels, Belgium Miguel Delibes Estación Biológica de Doñana CSIC, Sevilla, Spain Dario J. Díaz Cosín Univ. Complutense de Madrid, Madrid, Spain Alain Dubois Museum national d’Histoire naturelle CNRS, Paris, France John Fa Durrell Wildlife Conservation Trust, Trinity, United Kingdom Marco Festa–Bianchet Univ. de Sherbrooke, Québec, Canada Rosa Flos Univ. Politècnica de Catalunya, Barcelona, Spain Josep Mª Gili Inst. de Ciències del Mar CMIMA–CSIC, Barcelona, Spain Edmund Gittenberger Rijksmuseum van Natuurlijke Historie, Leiden, The Netherlands Fernando Hiraldo Estación Biológica de Doñana CSIC, Sevilla, Spain Patrick Lavelle Inst. Français de recherche scient. pour le develop. en cooperation, Bondy, France Santiago Mas–Coma Univ. de Valencia, Valencia, Spain Joaquín Mateu Estación Experimental de Zonas Áridas CSIC, Almería, Spain Neil Metcalfe Univ. of Glasgow, Glasgow, United Kingdom Jacint Nadal Univ. de Barcelona, Barcelona, Spain Stewart B. Peck Carleton Univ., Ottawa, Canada Eduard Petitpierre Univ. de les Illes Balears, Palma de Mallorca, Spain Taylor H. Ricketts Stanford Univ., Stanford, USA Joandomènec Ros Univ. de Barcelona, Barcelona, Spain Valentín Sans–Coma Univ. de Málaga, Málaga, Spain Tore Slagsvold Univ. of Oslo, Oslo, Norway

Animal Biodiversity and Conservation 24.1, 2001 © 2001 Museu de Zoologia, Institut de Cultura, Ajuntament de Barcelona Autoedició: Montserrat Ferrer Fotomecànica i impressió: Sociedad Cooperativa Librería General ISSN: 1578–665X Dipòsit legal: B–16.278–58

Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007)

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"La tortue greque" Oeuvres du Comte de Lacépède comprenant L'Histoire Naturelle des Quadrupèdes Ovipares, des Serpents, des Poissons et des Cétacés; Nouvelle édition avec planches coloriées dirigée par M. A. G. Desmarest; Bruxelles: Th. Lejeuné, Éditeur des oeuvres de Buffon, 1836. Pl. 7

Editor executiu / Editor ejecutivo / Executive Editor Joan Carles Senar

Secretaria de Redacció / Secretaría de Redacción / Editorial Office

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Consell Assessor / Consejo asesor / Advisory Board Oleguer Escolà Eulàlia Garcia Anna Omedes Josep Piqué Francesc Uribe

Editors / Editores / Editors Antonio Barbadilla Univ. Autònoma de Barcelona, Bellaterra, Spain Xavier Bellés Centre d' Investigació i Desenvolupament CSIC, Barcelona, Spain Juan Carranza Univ. de Extremadura, Cáceres, Spain Luís Mª Carrascal Museo Nacional de Ciencias Naturales CSIC, Madrid, Spain Adolfo Cordero Univ. de Vigo, Vigo, Spain Mario Díaz Univ. de Castilla–La Mancha, Toledo, Spain Xavier Domingo Univ. Pompeu Fabra, Barcelona, Spain Francisco Palomares Estación Biológica de Doñana, Sevilla, Spain Francesc Piferrer Inst. de Ciències del Mar CSIC, Barcelona, Spain Ignacio Ribera The Natural History Museum, London, United Kingdom Alfredo Salvador Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid, Spain José Luís Tellería Univ. Complutense de Madrid, Madrid, Spain Francesc Uribe Museu de Zoologia de Barcelona, Barcelona, Spain

Consell Editor / Consejo editor / Editorial Board José A. Barrientos Univ. Autònoma de Barcelona, Bellaterra, Spain Jean C. Beaucournu Univ. de Rennes, Rennes, France David M. Bird McGill Univ., Québec, Canada Mats Björklund Uppsala Univ., Uppsala, Sweden Jean Bouillon Univ. Libre de Bruxelles, Brussels, Belgium Miguel Delibes Estación Biológica de Doñana CSIC, Sevilla, Spain Dario J. Díaz Cosín Univ. Complutense de Madrid, Madrid, Spain Alain Dubois Museum national d’Histoire naturelle CNRS, Paris, France John Fa Durrell Wildlife Conservation Trust, Trinity, United Kingdom Marco Festa–Bianchet Univ. de Sherbrooke, Québec, Canada Rosa Flos Univ. Politècnica de Catalunya, Barcelona, Spain Josep Mª Gili Inst. de Ciències del Mar CMIMA–CSIC, Barcelona, Spain Edmund Gittenberger Rijksmuseum van Natuurlijke Historie, Leiden, The Netherlands Fernando Hiraldo Estación Biológica de Doñana CSIC, Sevilla, Spain Patrick Lavelle Inst. Français de recherche scient. pour le develop. en cooperation, Bondy, France Santiago Mas–Coma Univ. de Valencia, Valencia, Spain Joaquín Mateu Estación Experimental de Zonas Áridas CSIC, Almería, Spain Neil Metcalfe Univ. of Glasgow, Glasgow, United Kingdom Jacint Nadal Univ. de Barcelona, Barcelona, Spain Stewart B. Peck Carleton Univ., Ottawa, Canada Eduard Petitpierre Univ. de les Illes Balears, Palma de Mallorca, Spain Taylor H. Ricketts Stanford Univ., Stanford, USA Joandomènec Ros Univ. de Barcelona, Barcelona, Spain Valentín Sans–Coma Univ. de Málaga, Málaga, Spain Tore Slagsvold Univ. of Oslo, Oslo, Norway

Animal Biodiversity and Conservation 24.1, 2001 © 2001 Museu de Zoologia, Institut de Cultura, Ajuntament de Barcelona Autoedició: Montserrat Ferrer Fotomecànica i impressió: Sociedad Cooperativa Librería General ISSN: 1578–665X Dipòsit legal: B–16.278–58

Les cites o els abstracts dels articles d’Animal Biodiversity and Conservation es resenyen a / Las citas o los abstracts de los artículos de Animal Biodiversity and Conservation se mencionan en / Animal Biodiversity and Conservation is cited or abstracted in: Abstracts of Entomology, Agrindex, Animal Behaviour Abstracts, Anthropos, Aquatic Sciences and Fisheries Abstracts, Behavioural Biology Abstracts, Biological Abstracts, Biological and Agricultural Abstracts, Current Primate References, DIALNET (Difusión de Alertas en la Red), DOAJ (Directory of Open Access Journals), Ecological Abstracts, Ecology Abstracts, Entomology Abstracts, Environmental Abstracts, Environmental Periodical Bibliography, Genetic Abstracts, Geographical Abstracts, Índice Español de Ciencia y Tecnología, International Abstracts of Biological Sciences, International Bibliography of Periodical Literature, International Developmental Abstracts, Marine Sciences Contents Tables, Oceanic Abstracts, RACO (Revistes Catalanes amb Accés Obert), Recent Ornithological Literature, Referatirnyi Zhurnal, Science Abstracts, Scientific Commons, Serials Directory, Ulrich’s International Periodical Directory, Zoological Records.

Índex / Índice / Contents Animal Biodiversity and Conservation 30.2 (2007) ISSN 1578–665X

115–130 M. Ruiz–García, A. Murillo, C. Corrales, N. Romero– Aleán & D. Álvarez–Prada Genética de poblaciones amazónicas: la historia evolutiva del jaguar, ocelote, delfín rosado, mono lanudo y piurí, reconstruida a partir de sus genes 131–145 K. Poirazidis, V. Goutner, E. Tsachalidis & V. Kati Comparison of nestsite selection patterns of different sympatric raptor species as a tool for their conservation 147–160 S. A. Bakhoum Diet overlap of immigrant narrow–barred Spanish mackerel Scomberomorus commerson (Lac., 1802) and the largehead hairtail ribbonfish Trichiurus lepturus (L., 1758) in the Egyptian Mediterranean coast 161–168 A. Carranza & M. Rodríguez On the benthic molluscs of Banco Inglés (Río de la Plata, Uruguay) 169–177 A. García, H. Solano–Rodríguez & O. Flores–Villela Patterns of alpha, beta and gamma diversity of the herpetofauna in Mexico’s Pacific lowlands and adjacent interior valleys

179–188 C. Román–Valencia, R. I. Ruiz–C. & R. Barriga Redescripción de Hemibr ycon orcesi Böhlke, 1958 y H. polyodon (Gunther, 1864) (Teleostei, Characidae), incluye clave para las especies de Hemibrycon en Ecuador 189–200 A. Margalida, D. García & A. Cortés–Avizanda Factors influencing the breeding density of Bearded Vultures, Egyptian Vultures and Eurasian Griffon Vultures in Catalonia (NE Spain): management implications 201–209 J. Pétillon, A. Georges, A. Canard & F. Ysnel Impact of cutting and sheep grazing on ground–active spiders and carabids in intertidal salt marshes (Western France) 211–218 Y. Ferrer Sánchez, R. Díaz–Fernández & R. Díaz Fernández Características de la anidación de la tortuga verde Chelonia mydas (Testudinata, Cheloniidae) en la playa Caleta de los Piojos, Cuba, a partir de marcaciones externas