Animal Biodiversity and Conservation issue 35.1 (2012) by Museu Ciències Naturals de Barcelona MCNB

Formerly Miscel·lània Zoològica

2012

and

Animal Biodiversity Conservation 35.1

Dibuix de la coberta: Perdix perdix, perdiu xerra, perdiz pardilla, Grey Partridge (Jordi Domènech)

Editor Executiu / Editor Ejecutivo / Executive Editor Joan Carles Senar Secretària de Redacció / Secretaria de Redacción / Managing Editor Montserrat Ferrer Assistència Tècnica / Asistencia Técnica / Technical Assistance Eulàlia Garcia Anna Omedes Josep Piqué Francesc Uribe

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Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Geographic patterns of vertebrate diversity and identification of relevant areas for conservation in Europe M. J. T. Assunção-Albuquerque, J. M. Rey Benayas, M. Á. Rodríguez & F. S. Albuquerque Assunção–Albuquerque, M. J. T., Rey Benayas, J. M. Rodríguez, M. Á. & Albuquerque, F. S., 2012. Geographic patterns of vertebrate diversity and identification of relevant areas for conservation in Europe. Animal Biodiversity and Conservation, 35.1: 1–11. Abstract Geographic patterns of vertebrate diversity and identification of relevant areas for conservation in Europe.— The 'EU Council conclusions on biodiversity post–2010' re–enforced Europe’s commitment to halt biodiversity loss by 2020. Identifying areas of high–value for biodiversity conservation is an important issue to meet this target. We investigated the geographic pattern of terrestrial vertebrate diversity status in Europe by assessing the species richness, rarity, vulnerability (according to IUCN criteria), and a combined index of the three former for the amphibians, reptiles, bird and mammals of this region. We also correlated the value of all indices with climate and human influence variables. Overall, clear geographic gradients of species diversity were found. The combined biodiversity index indicated that high–value biodiversity areas were mostly located in the Mediterranean basin and the highest vulnerability was found in the Iberian peninsula for most taxa. Across all indexes, the proportion of variance explained by climate and human influence factors was moderate to low. The results obtained in this study have the potential to provide valuable support for nature conservation policies in Europe and, consequently, might contribute to mitigate biodiversity decline in this region. Key words: High–value biodiversity areas, Human influence, Richness, Rarity, Vulnerability. Resumen Patrones geográficos de diversidad de vertebrados e identificación de áreas relevantes para su conservación en Europa.— Las conclusiones del "Consejo de la UE sobre la biodiversidad post–2010" reforzaron el compromiso europeo de detener la pérdida de la misma para el año 2020. La identificación de áreas de alto valor para la conservación de la biodiversidad resulta importante para alcanzar esta meta. En el presente estudio investigamos la distribución geográfica del estatus de la diversidad de vertebrados en Europa evaluando la riqueza de especies, rareza, vulnerabilidad (según criterios de la UICN) y un índice combinado de los tres anteriores para anfibios, reptiles, aves y mamíferos de esta región. Además, se correlacionó el valor de estos cuatro índices con variables climáticas e influencia humana. En general, se identificaron gradientes geográficos claros de diversidad de las especies. El índice combinado de biodiversidad indicó que, para la mayoría de los taxones, las áreas de alto valor de biodiversidad se encuentran principalmente en la cuenca mediterránea y la mayor vulnerabilidad en la península Ibérica. La proporción de variación explicada por el clima y la influencia humana fue de moderada a baja para todos los índices. Los resultados de este estudio tienen el potencial de proporcionar un valioso soporte científico para las políticas europeas de conservación de la naturaleza y, consecuentemente, pueden contribuir a mitigar la pérdida de biodiversidad en esta región. Palabras clave: Áreas de alto valor de biodiversidad, Influencia humana, Riqueza, Rareza, Vulnerabilidad. (Received: 13 XI 11; Conditional acceptance: 1 II 12; Final acceptance: 1 III 12) M. J. T. Assunção–Albuquerque, J. M. Rey Benayas & M. Á. Rodríguez, Dept. of Ecology, Univ. of Alcalá, 28871 Alcalá de Henares, Madrid, España (Spain).– F. S. Albuquerque, Grupo de Ecología Terrestre, Centro Andaluz de Medio Ambiente, Univ. Granada–Junta de Andalucía, Av. del Mediterráneo s/n., 18006 Granada, España (Spain). Corresponding author: M. J. T. Assunção–Albuquerque. E–mail: mariajose.teixeira@edu.uah.es ISSN: 1578–665X

Assunção–Albuquerque et al.

Introduction Assessing broad geographical patterns of species distribution is crucial to identify areas with highest species richness, rarity or vulnerability that are relevant for species conservation (Davies et al., 2006; Kati et al., 2004; Mittemeier, 2005; Myers et al., 2000; Orme et al., 2005). Myers (1988) used the term 'hotspots' to refer to those areas with relevant biodiversity characteristics that are threatened with destruction. These areas usually harbour high species richness and a high number of endemic species (Myers et al., 2000). The identification of biodiversity hotspots has been mostly based on the amount of biodiversity per land unit area (Veech, 2000), although some efforts have also considered the distribution of biodiversity threats (Balmford et al., 2000; Fleishman et al., 2006; Rey Benayas & de la Montaña, 2003; Sierra et al., 2002). Metrics that take biodiversity and the risk of species loss into account in a particular region are important for conservation efforts and allow the identification of areas that need urgent protection (Didier et al., 2010; Margules & Pressey, 2000; Rey Benayas & de la Montaña, 2003). Identifying factors that affect species threats in a particular area may provide the bases for protection and inspire prevention measures to mitigate such threats and thus extinction risk. The relationships between human factors and biodiversity are important to assess such risk of extinction as human pressures are often related to large changes in biological diversity. However, the literature shows contradictory results. Previous studies report that human influence may affect species’ spatial distribution both negatively and positively (Young et al., 2005). On the one hand, human factors, such as human activities (Araújo et al., 2002; Cincotta et al., 2000; Clergeau et al., 2006; Donald et al., 2001) and, in particular, the alteration of habitats (Kiesecker et al., 2001; Peres et al., 2010) are major causes of biodiversity loss (Brooks et al., 2002; Cardillo et al., 2004; Gaston, 2006; McKee et al., 2003; McKinney, 2001; Singh, 2002; Van Rensburg et al., 2004). On the other hand, several studies have even shown a positive relationship between human density and biodiversity, indicating that species–rich areas and human settlements often co–occur (Albuquerque & Rueda, 2010; Luck, 2007; Maffi, 2005; Sutherland 2003). However, this might be a purely correlative effect in many instances, particularly for species that are associated with farming and human habitation such as aphids (Pautasso & Powel, 2009) or ants (Schlick-Steiner et al., 2008) that may behave as invasive pests causing an absolute loss of diversity by displacing other species. The present study joins previous conservation biogeography efforts to identify critical areas to protect European vertebrate diversity (Araújo & Pearson, 2005; Jelaska et al., 2010); it aimed to document geographic patterns of species richness, rarity, vulnerability, and a combined index of the three former measures at the 50–km grain resolution for each major taxa. We also analyzed relationships between human

influence and these biodiversity indices, highlighting key areas for vertebrate conservation. Our analysis provides insights into how to address anthropogenically–derived conservation issues. Material and methods Distribution data Distribution data from atlas maps for amphibian, reptile, bird, and mammal species in Europe were obtained from Gasc et al. (1997); Hagemeijer & Blair (1997) and Mitchell–Jones et al. (1999). These maps were digitalized and processed in Arc GIS 9.3 in a grid comprising 2,194 UTM cells of 50 x 50 km each. All islands, except Great Britain, and cells with less than 50% land cover were excluded from the analyses. Preliminary data analyses identified some cells with abnormally low amphibian and reptile richness compared with nearby cells. We identified these cells as outliers and they were excluded from analysis. Criteria for identifying areas of high–value diversity We followed Rey Benayas & de la Montaña (2003) to identify areas of high–value diversity of the various taxonomic groups. The following biodiversity criteria were assessed in all cells: a) species richness, b) rarity, c) vulnerability, and d) a combined index of biodiversity that integrates the three former criteria. Rarity (R) was computed for each cell r as: s

S (1 / n ) / S ri

i=1

where n is the number of cells in which species i is present, and Sr is the cell’s species richness. For vulnerability (V), we first ranked the five threat categories defined by the International Union for Nature Conservation (IUCN, 2006) as: (1) non–threatened, (2) insufficiently known, (3) rare, (4) undetermined or vulnerable, and (5) endangered, and then computed the index for each cell as: s

S (v ) / S

i=1

where vri is the vulnerability rank of species i, and Sr is the richness of cell r. Initially, we also computed this index using the similar categories defined by the European Nature Information System (EUNIS, 2005) but obtained similar results (not shown) which led us to omit this index from the study. Then, we calculated the combined index of biodiversity (C), which jointly evaluates the species richness, rarity and vulnerability for each cell: s

S (1/n

i=1

)vri

in which species richness is implicit in the expression i = 1 rarity is represented by 1/nri, and vulnerability by vri. Finally, we calculated a standardized biodiversity index (SBI) by dividing the combined index of biodiversity of each taxonomic group in every cell by its

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

mean across all cells. Next, we summed the four standardized combined indices. The SBI formula is: 4

SBI =

S1 / m S(1 / n )V

j=1

i=1

where mj refers to the mean combined index of biodiversity of the taxonomic group j across cells. Climate and human influence variables We generated 21 variables to explain geographic patterns of vertebrate richness, rarity and vulnerability. These comprised the 19 climate variables of the WorldClim database (annual mean temperature, mean diurnal range, isothermality, temperature seasonality, maximum temperature of warmest month, minimum temperature of coldest month, temperature annual range, mean temperature of wettest quarter, mean temperature of driest quarter, mean temperature of warmest quarter and mean temperature of coldest quarter, annual precipitation, precipitation of wettest month, precipitation of driest month, precipitation seasonality, precipitation of wettest quarter, precipitation of driest quarter, precipitation of warmest quarter, and precipitation of coldest quarter; Hijmans et al., 2005), and two surrogates of human influence, namely, human population density and a habitat fragmentation index. Human density was obtained from the Gridded Population of the World [urban mapping project, version 3 produced by the Center for International Earth Science Information Network (CIESIN) and available at: http://sedac.ciesin.columbia.edu/ gpw/ (last accessed February 2012)]. The habitat fragmentation index measures the fragmentation of land by urbanization, transport infrastructure and agriculture. It calculates how many natural complexes are found within each cell and the compactness of these complexes (average size of complex in a cell versus total area of complexes in the cell). This index was produced by the European Environment Agency and is available at http://www.eea.europa. eu/data-and-maps/figures/fragmentation–by–urbanisation–infrastructure–and–agriculture (last accessed February 2012). Data analysis Initially, relationships among the four biodiversity variables (species richness, rarity, vulnerability and the combined index of biodiversity) within taxonomic groups were examined by means of Spearman rank correlation using Bonferroni correction for multiple comparisons. We also performed a principal component analysis (PCA) including all biodiversity variables (species richness, rarity, vulnerability, and the combined index of biodiversity) for each taxonomic group as well as the combined biodiversity index to highlight relationships among multiple and highly correlated variables. Additionally, relationships of each biodiversity index with climate and human influence variables were investigated by means of a redundancy analysis–based variation partitioning (Borcard et al., 1992; Legendre & Legendre, 1998;

Péres–Neto et al., 2006). This analysis provides a synthetic view of the relationships by partitioning the variation of a response variable in the study area (i.e. a biodiversity index of a particular vertebrate group) into components independently and jointly explained by groups of explanatory variables (i.e. climate variables and human factors in this study). Finally, we also took into account the results of Whittaker et al. (2007) who found that relationships of amphibian, bird, and mammal (but not reptile) species richness with solar radiation (a measure of the amount of energy available in the environment) shifted from positive in northern Europe to negative in the south of this region, and that the line separating these two zones was different for each group. Thus, we repeated the above–mentioned analyses separately for each of these regions and species groups. All analyses were performed in R (R Development Core Team, 2009) using the ‘vegan’ package (Oksanen et al., 2009). Results Geographical patterns of vertebrate diversity There are 817 terrestrial vertebrate species in our study area, of which 52 are amphibians, 108 reptiles, 515 birds, and 142 mammals. Except for birds, which showed higher species richness in central European regions, there was a tendency of the richness of the other three vertebrate groups to increase southwards, with picks of highest richness values occurring in central Europe for amphibians and mammals, and in Mediterranean areas (Iberian peninsula and Greece) for reptiles (figs. 1A–1D). The overall geographic pattern of rarity (R) was similar for the four taxonomic groups, with rarity generally increasing southwards, although for birds and mammals it also showed secondary peaks in the north (Norway, Sweden and Finland; figs. 1E–1H). Higher values of the vulnerability index (V) based on the IUCN threat categories for amphibians were recorded in north–eastern Portugal and west–central Spain; for reptiles in France and Germany primarily, and Norway, Sweden and Romania secondarily; and for birds and mammals across the Iberian Peninsula, Poland, Ukraine and Romania, with mammals also picking in north–eastern Europe (figs. 1I–1L). Amphibians and reptiles showed a clear north–to– south gradient of increasing values of the combined index of biodiversity (C), mammals did the same albeit, with a more patchy distribution, and birds showed no clear trend, with high values occurring in localized areas of southern (Iberian and Greek peninsulas), central (e.g. Great Britain and Hungary) and northern (Norway, Sweden and Finland) Europe (figs. 1M–1P). Highest values of the standardized biodiversity index (SBI) that integrates all biodiversity criteria for the four taxonomic groups were mainly observed in the Mediterranean basin, especially in Portugal, Spain, Greece and Bulgaria, with a secondary peak in Northern Europe (fig. 2).

Assunção–Albuquerque et al.

A–Amphibians 1 12 19

B–Reptiles 1 19 32

Richness C–Birds 1 142 300

D–Mammals 1 40 70

E–Amphibians

F–Reptiles

Rarity G–Birds

H–Mammals

I–Amphibians

J–Reptiles

Vulnerability K–Birds

L–Mammals

Combined biodiversity index N–Reptiles O–Birds

P–Mammals

0.0001 0.0024 0.1690

0.00001 1.20001 1.87666

M–Amphibians 0.0001 3.0016 18.0246

0.0001 0.002 0.1012

0.00001 1.70001 4.00002

0.0001 4.0879 47.2240

0.0001 0.0037 0.0298

0.00001 1.70001 4.00002

0.0122 7.1879 28.1212

0.0001 0.0020 0.0311

0.00001 1.34140 3.00002

0.0054 2.1712 9.0097

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Relationships among biodiversity criteria Correlation analyses between species richness, rarity, vulnerability, and the combined biodiversity index within each vertebrate group indicated that almost all these biodiversity estimates were significantly and positively correlated (table 1). The combined biodiversity index was positively correlated with all estimates and especially with rarity for all groups. The two first axes of the PCA performed on all biodiversity criteria absorbed 36.8% and 18.1% of the variation, respectively. The visual inspection of this graph revealed association of rarity, the combined index and the standardized biodiversity index on one side, and of vulnerability and species richness on the other side (fig. 3). Taxonomic groups were spread throughout the PCA bi–plot; however, it is noticeable that the bird diversity criteria are relatively independent from those of all remaining taxa (fig. 3).

0.00001 6.85741 74.5602

Variation of vertebrate diversity explained by climate and human influence The proportion of variation explained by climate and human influence variables was highest for richness, especially for amphibians (41%) and reptiles (42%) (table 2). Rarity, vulnerability and combined biodiversity indexes were, in general, less associated with climate and human influence variables. In all cases, climate contributed more than human influences to explain these biodiversity variables. This was also reflected in the results of the variation partitioning analyses conducted separately for north and south Europe for amphibians, birds and mammals, although more variation was explained by the models for the north (table 2). Discussion This study identified high–value diversity areas for amphibians, reptiles, birds, and mammals in Europe by documenting the geographic distribution of five biodiversity criteria and analysing their relationships with climate and human influence factors. For most groups (amphibians, reptiles and mammals) we observed a general north–to–south gradient of increasing richness, whereas for birds, the patterns were more complex and richness picked at central European regions. Still, climate was more important than human

Fig. 2. Geographical patterns of the standardized biodiversity index (SBI) in Europe, which integrates all biodiversity criteria for the four vertebrate groups. Fig. 2. Patrones geográficos del índice de biodiversidad estandarizado (SBI) en Europa, que integra todos los criterios de diversidad para los cuatro grupos de vertebrados.

influences in driving the patterns in all cases. Similar richness gradients and relationships with climate have been reported by previous studies for these taxa across Europe (Araújo & Pearson, 2005; Carrascal & Díaz, 2003; Nogués–Bravo & Martínez–Rica, 2004; Olalla–Tárraga et al, 2006; Qian & Xiao, 2012; Rodríguez et al, 2005; Rojas et al., 2001). We also found a strong and positive correlation between rarity and the combined index of biodiversity for all groups, which highlights rarity as a key criterion to identify high–value biodiversity areas over broad geographical extents. This supports

Fig. 1. Geographical pattern of species richness (A–D), rarity (E–H), vulnerability (I–L), and combined biodiversity index (M–P) for amphibians, reptiles, birds, and mammals in Europe based on UTM grid cells with a grain of 50 x 50 km. White cells lack reliable data (see the text). Fig. 1. Patrón geográfico de la riqueza de species (A–D), su rareza (E–H), su vulnerabilidad (I–L) y el índice de biodiversidad combinada (M–P) para anfibios, reptiles, aves y mamíferos en Europa, basándose en celdas de una cuadrícula de coordenadas UTM de 50 x 50 km. Las celdas blancas carecen de datos fiables (véase el texto).

Assunção–Albuquerque et al.

Table 1. Spearman rank correlation coefficients between criteria used to identify areas of high–value diversity within taxonomic groups in Europe. Coefficients in bold are significant at p < 0.05 after applying Bonferroni corrections for multiple comparisons: S. Richness; R. Rarity; V. Vulnerabilty; C. Combined index.

Tabla 1. Coeficientes de correlación de rango de Spearman entre los criterios utilizados en la identificación de las áreas de gran valor en cuanto a diversidad de los grupos taxonómicos de Europa. Los coeficientes en negrita son significativos para p < 0,05 tras aplicar las correcciones de Bonferroni para comparaciones múltiples: S. Riqueza; R. Rareza; V. Vulnerabilidad; C. Índice combinado. Amphibians (n = 1,674)

Reptiles (n = 1,648) S

Birds (n = 2,144) S

Mammals (n = 1,875) S

Amphibians S

0.25

0.68

0.34

0.28

0.81 0.31

Reptiles S

0.65

0.49 0.25

0.57 0.92 0.14

Birds S

0.03

0.54 0.26

0.25 0.73 0.26

Mammals S

0.22

0.69 0.51

0.52 0.69 0.45

previous claims pointing out that rarity is likely to be more effective than richness to identify priority areas for conservation (Williams et al., 1996). This result is important, since richness is the conservation criterion that is used by decision makers most often (Médail & Quézel, 1997; Reyers et al., 2000; Rodrigues et al., 2004). In general, for the four biodiversity criteria analysed, the proportion of variation explained by climate and human influence factors was moderate to low, suggesting that other factors might be important for the described geographical pattern of vertebrate diversity in Europe. Thus, the patterns found for amphibians and reptiles may be related to the lower dispersal capacity of these groups compared to that exhibited by other vertebrates, as species with low dispersal rates need a longer time to colonize sites away from their origin (Aragón et al., 2010; Araújo & Pearson, 2005), which in turn might be associated with their higher levels of endemism (Williams et al., 2000). In agreement, Araújo & Pearson (2005) reported low levels of equilibrium (i.e. the time

needed to reach saturated communities) between the distribution of reptile and amphibian species in Europe and current climate, whereas they found that major ice–age refugia (Iberia, Italy and the Balkans) were key determinants of the current distributions of these species across this region (see also Whittaker et al., 2007). The contrasted geographical patterns found for bird richness in Europe (see fig. 1C), and the relatively independent location of this taxon with respect to all other taxa in the ordination of biodiversity criteria (see figure 3), may be related with the location of speciation centres, dispersal capacity and environmental preferences of the species of this taxon (Covas & Blondel, 1998). Also, bird and mammals appear to have been under a strong selective pressure by human disturbance in the northern hemisphere since the last glaciation, which may have also played a relevant role in driving the diversity patterns of these groups (Nogués–Bravo & Matrínez–Rica, 2004; Walther et al., 2002).Previous results have indicated that areas with high species rarity and vulnerability are usually associated with

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

SBI R.ci

B.rar

R.rar

B.ci

PCA2: 18.1% 0

A.rar A.ci

M.rar

R.sr

B.vul

–2

M.ci

B.sr

–4

A.vul M.vul A.sr R.vul M.sr –8

–6

–4

–2

PCA1: 36.8% Fig. 3. Principal component analysis of vertebrate diversity criteria in Europe. Labels are the following: A.sr. Amphibian species richness; A.rar. Amphibian rarity; A.vul. Amphibian vulnerability; A.ci. Amphibian combined index; R.sr. Reptile species richness; R.rar. Reptile rarity; R.vul. Reptile vulnerability; R.ci. Reptile combined index; B.sr. Bird species richness; B.rar. Bird rarity; B.vul. Bird vulnerability; B.ci. Bird combined index; M.sr. Mammal species richness; M.rar. Mammal rarity; M.vul. Mammal vulnerability; M.ci. Mammal combined index; SBI. Standardized biodiversity index. Fig. 3. Análisis de componentes principales de los criterios de la diversidad de vertebrados en Europa. Las etiquetas son las siguientes: A.sr. Riqueza de especies de anfibios; A.rar. Rareza de anfibios; A.vul. Vulnerabilidad de anfibios; A.ci. Índice combinado de anfibios; R.sr. Riqueza de especies de reptiles; R.rar. Rareza de reptiles; R.vul. Vulnerabilidad de reptiles; R.ci. Índice combinado de reptiles; B.sr. Riqueza de especies de aves; B.rar. Rareza de aves; B.vul. Vulnerabilidad de aves; B.ci. Índice combinado de aves; M.sr. Riqueza de especies de mamíferos; M.rar. Rareza de mamíferos; M.vul. Vulnerabilidad de mamíferos; M.ci. Índice combinado de mamíferos; SBI. Índice estandarizado de biodiversidad.

low habitat variety, forest loss, human impacts and climate change (Carrascal & Palomino, 2006; Mainka & Howard, 2010; Nuñeza et al., 2010; Vié et al., 2009), in agreement with theory and empirical evidence that relate population declines with disturbance and habitat homogenization (Echeverrería et al., 2004; Rey Benayas et al., 1999). However, our results show a weak association between rarity and vulnerability of these taxa with climate and human influence variables. This difference may be related to the coarser grain used in this study, in agreement with suggestions that the relationship between the ecological characteristics of a given species and its rarity and vulnerability value are scale–dependent (Murray & Lepschi, 2004). Even though our results suggest relatively minor effects of climate and hu-

man influence variables on vertebrate rarity and vulnerability, it should be noted that these results were obtained for a particular geographical extent (Europe) and grain (cells of 50 km2), and we cannot discard a stronger role of human influence at smaller scales (e.g. see Derraik & Phillips, 2010; Nuñeza et al., 2010; Rowley et al., 2010). Additionally, the IUCN Red List clearly shows that many vertebrate species are under threat of extinction mainly as a direct or indirect result of human activities and climate change (Vié et al., 2009). This study identified the Mediterranean basin as one of the richest, rarest and most vulnerable areas of Europe in terms of vertebrate diversity, and supports the tenet that Mediterranean basin biodiversity is under strong threat (see fig. 1M–1P).

Assunção–Albuquerque et al.

Table 2. Proportional amounts of the variation of species richness (S), rarity (R), vulnerability (V) and combined index of biodiversity (C) of four vertebrate groups explained independently or in concert (Sh, shared 'effects') by climate (Cl) and human (Hm) influence variables, and unexplained variation (Un) in each case. For amphibians, birds and mammals, results are reported for the entire western European region, as well as for the northern and southern areas for which Whittaker et al. (2007) found contrasted relationships between species richness and climate (see Methods). Tabla 2. Cantidades proporcionales de la variación de la riqueza de especies (S), su rareza (R), su vulnerabilidad (V) y el índice combinado de biodiversidad en cuatro grupos de vertebrados, explicadas independientemente (C) o en concierto (Sh, 'efectos' compartidos) debidas a las variables del clima (Cl) y la influencia humana (Hm) o a una variación inexplicable (Un), en cada caso. En el caso de anfibios, reptiles, aves y mamíferos los resultados provienen de toda la región europea occidental, así como de las áreas septentrionales y meridionales, para las cuales Whittaker et al. (2007) hallaron relaciones contrastadas entre la riqueza de especies y el clima (véase Métodos). Amphibians

Reptiles Cl

Birds

Hm Un

Sh Hm

Mammals Un

Cl Sh

Europe S

0.26 0.13 0.02 0.59

0.39 0.03 0.00 0.58

0.25 0.00 0.01 0.74

0.33 0.03 0.00 0.64

0.09 0.01 0.00 0.90

0.23 0.00 0.00 0.77

0.16 0.02 0.01 0.81

0.19 0.04 0.00 0.77

0.16 0.03 0.01 0.80

0.12 0.02 0.01 0.85

0.09 0.02 0.02 0.87

0.16 0.09 0.02 0.73

0.13 0.01 0.00 0.86

0.18 0.01 0.00 0.81

0.14 0.00 0.01 0.85

0.17 0.00 0.00 0.83

Northern areas S

0.35 0.32 0.02 0.31

–

0.01 0.00 0.65

0.39 0.09 0.01 0.51

0.32 0.09 0.00 0.59

–

0.07 0.00 0.86

0.11 0.40 0.02 0.47

0.20 0.02 0.00 0.78

–

0.02 0.02 0.83

0.16 0.15 0.02 0.67

0.37 0.33 0.02 0.28

–

0.04 0.01 0.88

0.22 0.05 0.00 0.73

Southern areas S

0.23 0.00 0.01 0.76

–

0.02 0.01 0.69

0.35 0.01 0.01 0.63

0.06 0.00 0.00 0.94

–

0.00 0.01 0.59

0.13 0.02 0.00 0.85

0.18 0.03 0.03 0.76

–

0.04 0.01 0.88

0.14 0.08 0.00 0.78

0.13 0.02 0.00 0.85

–

0.00 0.00 0.75

0.06 0.03 0.00 0.91

This agrees with the findings of Myers et al. (2000), who recognized the Mediterranean as one of the 25 Global Biodiversity Hotspots. These threats are often attributed to human disturbance, natural disasters, habitat loss and degradation, pollution, or invasive alien species (Vié et al., 2009). However, human influence factors explained a small proportion of the variance of each of the four biodiversity criteria that we investigated. Further research might establish to what extent detection of human influence on diversity patterns are dependent on grain in studies conducted in large areas. Irrespectively, our data allow us to conclude that using a range of biodiversity criteria is necessary to accurately identify high–value diversity areas on a large geographic scale. Knowing the spatial distribution of species richness, rarity and vulnerability is necessary to mitigate

biodiversity decline and accomplish the goal of the EU Council on biodiversity post–2010 to re–enforce Europe’s commitment to halt biodiversity loss by 2020. The results of this study may be relevant to policy makers to target critical areas in order to strengthen conservation. Acknowledgments This research was supported by the Spanish Ministry of Science and Education (grants CGL2010–18312 to JMRB and CGL2010–22119 to MAR) and the Madrid Government REMEDINAL project (S2009AMB–1783). M. J. T. Assunção–Albuquerque was supported by the Brazilian Ministry of Education, through CAPES (Coordenação de Aperfeicçoamento de Pessoal de

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Nível Superior) Doctorate scholarship and FSA was supported by BIOTREE–net –project funded by BBVA Foundation. We thank M. A. Olalla–Tárraga for his friendly review on a former version of this manuscript. References Albuquerque F. S., Rueda, M., 2010. Forest loss and fragmentation effects on woody plant species richness in Great Britain. Forest Ecology and Management, 260: 472–479. Aragón, P., Rodríguez, M. Á., Olalla–Tárraga, M. Á. & Lobo, J. M., 2010. Predicted impact of climate change on threatened terrestrial vertebrates in central Spain highlights differences between endotherms and ectotherms. Animal Conservation, 13: 363–373. Araújo, M. B. & Pearson, R. G., 2005. Equilibrium of species’ distributions with climate. Ecography, 28: 693–695. Araújo, M. B., Williams, P. H. & Turner, A., 2002. A sequential approach to minimize threats within selected conservation areas. Biodiversity and Conservation, 11: 1011–1024. Balmford, A., Gaston, K. J., Rodrigues, A. L. & James, A. N., 2000. Integrating costs of conservation into international priority setting. Conservation Biology, 14: 597–605. Borcard, D., Legendre, P. & Drapeau, P., 1992. Partialling out the spatial component of ecological variation. Ecology, 73: 1045–1055. Brooks, T. M., Mittermeier, R. A., Mittermeier, C. G., da Fonseca, G. A. B., Rylands, A. B., Konstant, W. R., Flick, P., Pilgrim, J., Oldfield, S., Magin, G. & Hilton–Taylor, C., 2002. Habitat Loss and Extinction in the hotspots of Biodiversity. Conservation Biology, 16: 909–923. Cardillo, M., Purvis, A., Sechrest, W., Gittleman, J. L., Bielby, J., Mace, G. M., 2004. Human Population Density and Extinction Risk in the World’s Carnivores. PLoS Biology, 2: 0909–0914. Carrascal, L. M. & Díaz, L., 2003. Asociación entre distribución continental y regional. Análisis con la avifauna forestal y de medios arbolados de la Península Ibérica. Graellsia, 59: 179–207. Carrascal, L. M. & Palomino, D., 2006. Rareza, estatus de conservación y sus determinantes ecológicos. Revisión de su aplicación a escala regional. Graellsia, 62: 523–538. CIESIN, 2007. Center for International Earth Science Information Network., 2000. Gridded population of the world, version 2. http://sedac.ciesin.columbia. edu/plue/gpw. Cincotta, R. P., Wisnewski, J. & Engelmn, R., 2000. Human Population in the biodiversity hotspots. Letters to Nature, 404: 990–992. Clergeau, P., Croci, S., Jokimaki, J., Kaisanlahti–Jokimaki, M. L. & Dinetti, M., 2006. Avifauna homogenisation by urbanisation: analysis at different European latitudes. Biollogical Conservation, 127: 336–344. Covas, R. & Blondel, J., 1998. Biogeography and

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110

Morelle et al.

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Carabus (Oreocarabus) guadarramus La Ferté–Sénectère, 1847 (Coleoptera, Carabidae): first instar larva and reflections on its biology and chorology J. D. Gilgado & V. M. Ortuño

Gilgado, J. D. & Ortuño, V. M., 2012. Carabus (Oreocarabus) guadarramus La Ferté–Sénectère, 1847 (Coleoptera, Carabidae): first instar larva and reflections on its biology and chorology. Animal Biodiversity and Conservation, 35.1: 13–21. Abstract Carabus (Oreocarabus) guadarramus La Ferté–Sénectère, 1847 (Coleoptera, Carabidae): first instar larva and reflections on its biology and chorology.— We provide information for the first time on the larval morphology of Carabus (Oreocarabus) guadarramus La Ferté–Sénectère, 1847, a species endemic to the Iberian peninsula. A detailed iconography is also provided. Three main diagnostic features are given which are particularly relevant to the goal of providing a useful and practical tool to help differentiate between the first instar larvae of this species and the related Carabus (Oreocarabus) ghilianii La Ferté–Sénectère, 1847, which lives in syntopy with C. guadarramus. Detailed maps with 10 x 10 km UTM of the geographic distribution of both species are provided in order to highlight their different chorology. Some of the possible environmental causes that might affect its current distribution are discussed. Key words: Captivity breeding, Chaetotaxy, Competition, Endemic species, Iberian peninsula, Larval morphology. Resumen Carabus (Oreocarabus) guadarramus La Ferté–Sénectère, 1847 (Coleoptera, Carabidae): primer estadio larvario y reflexiones sobre su biología y corología.— Se proporciona, por primera vez, información sobre la morfología larvaria de Carabus (Oreocarabus) guadarramus La Ferté–Sénectère, 1847, una especie endémica de la península Ibérica, acompañada de una detallada iconografía. Se destacan tres caracteres diagnósticos especialmente relevantes con el objetivo de proporcionar una herramienta útil y práctica para facilitar el reconocimiento del primer estadio larvario de esta especie con respecto a otra que es filogenéticamente muy próxima y habita en sintopía: Carabus (Oreocarabus) ghilianii La Ferté–Sénectère, 1847, especie protegida y endémica del Sistema Central. Además, se aportan mapas detallados con las UTM de 10 x 10 km de donde se conoce cada especie, con el fin de poner de manifiesto su diferente corología. Se discuten algunas de las posibles causas ecológicas que podrían condicionar su actual distribución. Palabras clave: Cría en cautividad, Quetotaxia, Competencia, Especies endémicas, Península ibérica, Morfología larvaria. (Received: 25 I 12; Conditional acceptance: 12 III 12; Final acceptance: 16 III 12) José D. Gilgado(1) & Vicente M. Ortuño(2), Depto. de Zoología y Antropología Física, Fac. de Biología. Univ. de Alcalá, E–28871 Alcalá de Henares, Madrid, España (Spain). (1)

E–mail: josedomingo.gilgado@uah.es

(2)

E–mail: vicente.ortuno@uah.es

ISSN: 1578–665X

Gilgado & Ortuño

Introduction Carabidae populations have shown to be good bioindicators of the state of conservation of the ecosystems they inhabit, and a suitable tool to evaluate their recovery after anthropic alterations (Eyre & Luff, 1990; Kromp, 1990; De Vries, 1994; Spence et al., 1996; Davies & Margules, 1998; Duelli & Obrist, 1998; Venn, 2000; Irmler, 2003; Rainio & Niemelä, 2003). Within this family, the genus Carabus Linnaeus, 1758 is notable as it fulfils several characteristics that make it interesting in conservation biology: a wide distribution (holarctic), high specific diversity (almost 800 spp.), large size (between 12 and 50 mm), and diverse coloration. All these factors make it a conspicuous group that has awakened the interest of entomologists since the dawn of entomology, which explains why its taxonomy is well developed and why reliable data on its distribution has been available for more than a century (Turin et al., 2003; Assmann, 2003). The state of conservation of these species will therefore reflect the health of their habitats. For this reason it is vital to have information on the biology and ecology of the Carabus species, including their life cycle and larval development, which have been increasing in recent years (see for example Penev et al., 2008; Bousquet, 2010; Kotze et al., 2011). Although there is more information available on the larvae of Carabus than on any other genus of Coleoptera, there is still much to learn about the larval morphology and biology of a large number of species of this genus (Arndt & Makarov, 2003). This lack of information is particularly serious in terms of endemic species of small or extremely reduced areas (micro–endemic species), as it makes it very difficult to attempt to design plans for environmental management and, therefore, to facilitate preservation of the species’. One of the most feasible methods to study the biology of these species is the observation of their behaviour and their breeding in controlled environments, as well as the study of pre–imaginal instars. This protocol has been largely used in carabidology (Verhoeff, 1917; Hůrka, 1971, 1996; Raynaud, 1975–76; Malausa, 1977; Casale et al., 1982; Luff, 1993; Makarov, 1994; Arndt & Makarov, 2003; among others), supplying a lot of information. Nevertheless, it often poses several problems such as the low viability of the eggs, and the high mortality of larvae (Hůrka, 1972; Huk & Kühne, 1999). This might be due to the difficulty to recreate natural biotic and abiotic conditions. Nevertheless, since the mortality rates in different species of Carabus under natural conditions are unknown, it is possible that those reached in the laboratory are similar. The study of the morphology and chaetotaxy of larvae, once captured in nature or hatched from eggs in captivity, also poses several difficulties, such as the need for special microscopic preparations, the fact that some structures reach the limits of resolution of optic microscopy, and the lack of specimens in collections for establishing comparisons (Solodovnikov, 2007). Nevertheless, once these problems are addressed, studies on larval morphology

provide very useful information to reinforce systematic and phylogenetic proposals (Beutel, 1993; Arndt, 1998; Solodovnikov, 2007). There are 29 species of Carabus on the Iberian peninsula (Serrano, 2003), 16 of them endemic (Serrano et al., 2003; Jiménez–Valverde & Ortuño, 2007). The subgenus Oreocarabus Géhin, 1876 contributes three endemisms of unequal distribution. Carabus (Oreocarabus) amplipennis Lapouge, 1924 is distributed along a north–western arch (the Basque Mountains, Cantabrian mountain range, Mountains of León, Galicia, north of Portugal, and the mountain ranges of Bussaco and La Estrella); Carabus (Oreocarabus) guadarramus La Ferté–Sénectère, 1847 in the mountain ranges of the centre of the Iberian peninsula and peri–plateau reliefs, and the third species, Carabus (Oreocarabus) ghilianii La Ferté–Sénectère, 1847, is exclusive to the Central System mountain range, and lives in syntopy with C. (O.) guadarramus. There is a big gap in the knowledge on these species, but more attention has been paid to C. (O.) ghilianii, since it is a threatened (García–París & París, 1993; Viejo & Sánchez Cumplido, 1995; Serrano & Lencina, 2006) and protected species (see Boletín Oficial de la Comunidad de Madrid, 1991) that has a more restricted distribution area (Jeanne, 1969; García–París & Ortuño, 1988; Serrano, 1989; García– París & París, 1993; Zaballos, 1994). Regarding this species, some interesting contributions have been made to its imaginal anatomy (for example, Ortuño & Hernández, 1992), biology, and ecological preferences (Novoa, 1975; García–París & Ortuño, 1988; Gilgado & Ortuño, 2011) and, recently, to its previously unknown pre–imaginal morphology (Gilgado & Ortuño, 2011). Under this same perspective, it is now pertinent to tackle the study of C. (O.) guadarramus and its larvae. This will enable identification of these two species in their first instars, something that was not possible until now. This would be of great utility, not only for the systematic/phylogenetic aspects that would clarify the relations of the species within the subgenus Oreocarabus Géhin, 1876, but also for the management of this species for its conservation in the areas it inhabits. This work contributes the first data on the larval morphology of C. (O.) guadarramus, allows us to identify the group of characteristics that facilitates the distinction in the larvae of both species. Data on the biology of pre–imaginal instars are provided. In addition, the chorology, and its spatial relation with the other two Iberian species of the same subgenus, are analysed. Material and methods Two larvae were studied. They were obtained from two gravid females of C. (O.) guadarramus, and collected in July of 2008 in a pine forest of Pinus sylvestris L. in the locality of Lozoya UTM: 30TVL33 (Madrid, Spain). Both females were deposited in the same terrarium containing a previously sterilised substrate. After 10 months, nine eggs were detected. The end result

was the study of two larvae that could be compared with an exuviae collected in the same location as the imagoes. After their study they were also assigned to this species. The two imagoes of C. (O.) guadarramus were kept in captivity from the moment of capture to the following spring (10 months), under conditions of constant humidity, varying the photo–period and temperature by using a breeding chamber Radiber S.A. EC–360 with a luminous dispositive. A summer temperature was set (14 hours of light and 10 of dark) at 12.5ºC, but in the winter it was necessary to decrease the temperature to 4ºC and the light hours to 10, with 14 of dark. In spring the temperature was raised to 12.5ºC and the photo–period was set to 12 hours of light and 12 of dark. Eggs and larvae obtained were conserved in Scheerpeltz (60% ethanol 96º, 38% distilled water, 1% acetic acid, 1% glycerine). One of them was dissected, extracting the labium, mandibles, maxillae, antennae, cephalic capsule sclerites, legs, and tergal and sternal sclerites by using dissection tweezers. These pieces were soaked in the water–soluble resin dimethyl hydantoin formaldehyde (DMHF) (Steedman, 1958) and placed on acetate sheets, which measured 1.5 × 0.5 cm, for use as microscope slides. Another small acetate sheet was placed on each slide as a cover slip for observation under the microscope. The microscope slides with the dissected larva are deposited at Vicente M. Ortuño’s (VMO/AU) collection at the Department of Zoology and Physical Anthropology of the University of Alcalá. The habitus was drawn using a NIKON SMZ1000 stereoscopic binocular microscope. Each preparation was observed and measured with an optical microscope ZEISS 474620–9900, with a camera lucida and a calibrated ocular micrometer. The habitus and preparations were drawn in ink. The drawings were scanned and labelled using the application Adobe Photoshop Cs 8.0. The adopted nomenclature for the setae and pores is that proposed by Bousquet & Goulet (1984). According to this criterion, the setae are named with numbers, and pores with letters.

1 mm

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Results A total of nine eggs were found in the terrarium of the two female C. (O.) guadarramus. Three of them were conserved and six were kept over the substrate, in different recipients, at a temperature of 12.5ºC. Finally, four of them failed, and therefore only two larvae were obtained. The morphology (fig. 1), including the chaetotaxy, of C. (O.) guadarramus, is quite similar to C. (O.) ghilianii (see Gilgado & Ortuño, 2011), which is the reason why it would be redundant to give an exhaustive description. Nevertheless, although at first sight these larvae may seem indistinguishable, a detailed examination reveals important differences between them. There are three main differential characteristics: 1) the nasale is sharpened and narrow in C. (O.) guadarramus (figs. 2A, 2B); 2) the group of setae gTA

Fig. 1. Habitus of the first larval instar of C. (O.) guadarramus. Fig. 1. Habitus del primer estadio larvario de C. (O.) guadarramus.

of the protarsi of C. (O.) guadarramus includes five setae, while it includes only two in C. (O.) ghilianii (figs. 2C, 2D); and 3) the shape of the urogomphi is different in both species; in C. (O.) guadarramus they are more basal and the protuberances are more pronounced (figs. 2E, 2F).

Integration of the information on the chorology of C. (O.) guadarramus places this species in several peri–plateau mountains (fig. 3A) (Novoa, 1975; Gimeno, 1982; Zaballos, 1986; Zaballos & Jeanne, 1994; Forel & Leplat, 1998; among others), although always under the protection of fresh forest, represented by Atlantic deciduous forests, montane perennial forests, and sub–atlantic or sub–mediterranean marcescent or deciduous forests. Carabus (O.) guadarramus is also present at the perimeter of the forest ecotone and, more rarely, in mountain meadows above the upper limit of forest (Novoa, 1975; Ortuño, pers. observ.). Ecological preference for moist forests is also seen from the results obtained by Ruiz–Tapiador & Zaballos (2001) and Serrano et al. (2005) in the Toledo Mountains, where this species is rare because the sclerophyllous forest is dominant, with small extensions of moist forest (marcescent forest of Quercus pyrenaica Willd.). Discussion The first especially interesting finding in this study in relation to obtaining the larvae of C. (O.) guadarramus is that females, already gravid, had no contact with males for 10 months, and then laid the eggs. This means that sperm can be kept viable in the spermatheca over the long term. This datum might be interesting for a possible management plan and captivity breeding, if necessary, directed to reintroducing this species or similar species in nature or reinforcement of their populations. Regarding the interpretation of larval morphology, Bengtsson (1927) divided the genus Carabus into three species groups according to larval morphology: the ‘Archeocarabus–group’, supposed to be the most primitive, with larvae of small tergites and short legs; the ‘Neocarabus–group’, a more modern species with larvae of broad tergites and long legs; and the ‘Metacarabus–group’, that would include the species with intermediate characteristics. In this last group, C. (Oreocarabus) hortensis Linnaeus, 1758 was included, and therefore C. (O.) guadarramus and C. (O.) ghilianii should also be; all of them are included within the subgenus Oreocarabus. However, a great disparity in relation to the number of setae of the gTA is observed in these three species, not matching the expected homogeneity of the subgenus. In many Carabus species the presence of three to five pairs of setae in the gTA is common (see Makarov, 2003); these are interpreted as supernumerary in relation to the model of Bousquet & Goulet (1984). However, the absence of those setae is considered a characteristic of the species of the group Archeocarabus sensu Bengtsson (1927), as indicated by Makarov (1993). In that sense, the larva of C. (O.) hortensis does not present setae of the group gTA (Bengtsson, 1927; Arndt, 1985, 1991), C. (O.) ghilianii has a gTA of two setae, and C. (O.) guadarramus has a gTA of five setae. This diversity shown by Oreocarabus underlines, once again, the inconsistency of the classification of Bengtsson (1927), which was later employed by

Gilgado & Ortuño

Lapouge (1929). Molecular data suggest that these classifications do not match with the phylogeny and, therefore, they have been rejected (Arndt et al., 2003). Regarding the distribution of C. (O.) guadarramus, the populations of La Sagra and Cazorla (Sub–Betic mountain range) (Jeanne, 1969), which are the most southern of this species, deserve special attention. There is also a single and small population at the north side of the River Ebro, in the massif of Andia (see Forel & Leplat, 1998), whose biogeographic significance is still undetermined since this plentiful river represents a severe natural barrier to the dispersal of this and other species. The possibility of anthropochory must be taken into account, for example, by means of an activity of reforestation or transport of materials, woods, etc. from side to side of the river. Carabus (O.) guadarramus, C. (O.) ghilianii, and C. (Oreocarabus) amplipennis constitute the whole of the groups of Iberian species of the subgenus Oreocarabus. The actual distribution of C. (O.) guadarramus barely overlaps with that of C. (O.) amplipennis. This last species is distributed along a north–western arch (the Basque Mountains, the Cantabrian mountain range, the mountains of León, some enclaves in the north of Castilla, Galicia, north of Portugal and the mountains ranges of Bussaco and La Estrella) and has three recognised subspecies (see Serrano, 2003), and a fourth of recent description (Mollard, 2006) of very doubtful validity. However, this distribution is different from that exhibited by C. (O.) ghilianii, whose distribution area is embraced by the presence of C. (O.) guadarramus in the Central System mountain range (figs. 3A, 3B). In this case, the strategies that may facilitate the existence of both species in the same area (for example, in the pine forests of the Guadarrama mountain range) might imply a micro–spatial segregation, according to their different micro–habitat preferences observed. Carabus (O.) ghilianii is more stenotopic (more hygrophilic) in relation to C. (O.) guadarramus, settling mainly in small, moister areas, but where C. (O.) guadarramus may also have access. It is also likely that, as observed in other species, the presence of two syntopic species is a factor that might condition the relative abundance of one of them in certain areas (Lensky, 1982, 1984), by competition or opportunism. In relation to this latter supposition, it has been observed that in some areas with stable populations of C. (O.) ghilianii, after marked anthropic alterations, this stenoic species disappears in favour of C. (O.) guadarramus, which moves into its niche (Ortuño, pers. observ.). Although this is a single observation, possible competition between the two species should be taken into account when treating it as a vulnerable species, in addition to the anthropic factors already known. At least, it raises a number of questions about the possible strategies that enable the coexistence of both species in the same habitat. It has been observed that specimens of C. (O.) guadarramus and C. (O.) ghilianii, kept captive and subjected to identical environmental conditions in the breeding chamber, laid their eggs at very differ-

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A 8

7 6

B 8

5 4

0.5 mm

d c

C 7

0.5 mm

3 a

D 2

7 6

gTI

gTA

gTI gTA

0.5 mm

2 5

c e 7

Fig. 2. Anatomical details of the first larval instar of C. (O.) guadarramus and C. (O.) ghilianii that present most differences: Frontale of: A. C. (O.) guadarramus; B. C. (O.) ghilianii; Detail of the leg of: C. C. (O.) guadarramus; D. C. (O.) ghilianii; Urogomphi of: E. C. (O.) guadarramus; F. C. (O.) ghilianii. Fig. 2. Detalles anat贸micos del primer estadio larval de C. (O.) guadarramus y C. (O.) ghilianii que muestran la mayor铆a de diferencias. Frontal de: A. C. (O.) guadarramus; B. C. (O.) ghilianii. Detalle de la pata de: C. C. (O.) guadarramus; D. C. (O.) ghilianii. Urogonfi de: E. C. (O.) guadarramus; F. C. (O.) ghilianii.

ent moments. Gravid females of C. (O.) guadarramus abstained from the hatchery in the summer and fall, laying eggs in early spring (when the temperature of the breeding chamber was raised) whereas, on the contrary, C. (O.) ghilianii laid the eggs in summer.

One may hypothesise that this is due to a temporal segregation between them, as has already been described for other Carabus species cohabiting in one area and found to differ in the timing of reproduction and larval development (Lenski, 1982, 1984; Sota,

Gilgado & Ortuño

Fig. 3. Distribution of: A. C. (O.) guadarramus and B. C. (O.) ghilianii in the Iberian peninsula. The dots correspond to the 10 x 10 km UTM coordinates where they have been sighted. Fig. 3. Distribución de: A. C. (O.) guadarramus; B. C. (O.) ghilianii en la península Ibérica. Los puntos corresponden a las coordenadas UTM de 10 x 10 km donde han sido observados.

1985). This behaviour, if confirmed with the study of more specimens, should be taken into account for the monitoring and environmental management of natural populations. Whether those species might have other strategies to avoid competition, such as different alimentary preferences, as observed by Sota (1985) in two different syntopic species of Carabus, remains unknown. The syntopic condition of both Iberian species is not patent along the entire Central System mountain range, nor in the Guadarrama mountain range. Carabus (O.) ghilianii, in addition to its stenohygrobic condition and its almost riparian habits, is restricted to an altitudinal interval that goes from 1,400 to 1,950 m a.s.l. It lives only in forest mountain environments (García–París & Ortuño, 1988; Ortuño & Toribio, 1996, 2002; Serrano & Lencina, 2006; Gilgado & Ortuño, 2011), disappearing with the upper limit of the forest of the mountain ranges of Guadarrama, Ayllón, and Pela. This implies that its competition with C. (O.) guadarramus may be restricted to a very delimited altitudinal interval. In spite of this, even in optimal conditions, the population densities of C. (O.) ghilianii are low, perhaps as a result of the restricted strip of moist space available on both sides of small water courses. However, when C. (O.) guadarramus is found in optimal conditions, its population densities are much higher, since they have no such restrictions. In the case of the mountain ranges of Gredos and Béjar, in the western limit of the distribution area of C. (O.) ghilianii, forests are diminishing nowadays, a circumstance that might have limited the presence of C. (O.) ghilianii even more. This could be the reason why, in these areas, it is restricted to peat grasslands and broom and, according to the results of surveys

conducted, also at very low population densities. All this suggests that these populations of C. (O.) ghilianii are not at their ecological optimum. Conclusions Carabus (O.) guadarramus shows a group of setae gTA consisting of five setae, whereas C. (O.) ghilianii and C. (O.) hortensis show two and zero setae, respectively. This reflects the inconsistency in the classification of Bengtsson (1927) and Lapouge (1929) which used the gTA as a diagnostic character for including the subgenus Oreocarabus in the 'Metacarabus–group'. The presence of C. (O.) guadarramus could be a limiting factor in the presence or abundance of C. (O.) ghilianii in localities where they cohabit; this possibility should be taken into account, therefore, when managing their habitats. Data obtained from breeding in captivity suggest that there is a certain temporal segregation in the breeding schedules of both species, which would reduce the competition between them. In captivity, the females of C. (O.) guadarramus showed the ability to keep the sperm viable for 10 months inside the spermatheca, in order to fertilise and lay their eggs at the beginning of the spring when the temperatures were raised. Nevertheless, it is known that C. (O.) ghilianii lay their eggs mainly at the end of the spring and throughout the summer (Gilgado & Ortuño, 2011). The first instar larvae of C. (O.) guadarramus can be easily differentiated from C. (O.) ghilianii by three diagnostic characteristics: the shape of the nasale, the group of setae gTA, and the shape of the urogomphi.

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Acknowledgements We express our sincere gratitude to the University of Alcalá (Spain) which enabled us to conduct this study within the program 'Ayudas de Iniciación a la Actividad Investigadora' (Grants for Initiation in Researching Activity), through grant 300M00.541.A645.27, awarded to José D. Gilgado. This study was also partially financed by a grant awarded to Vicente M. Ortuño by 'Incentives, Incorporation and Intensification of Research Activity' (I3 programme) of the Spanish Ministry of Education and Science. We also want to express our gratitude to the 'Consejería de Medio Ambiente, Vivienda y Ordenación del Territorio' (Department of Environment, Housing and Territory Development) of the Autonomous Community of Madrid for providing the permits required to collect the imagoes. We would also like to thank the anonymous referees that helped us to improve our manuscript. References Arndt, E., 1985. Larvenbestimmungsschlüssel der Carabus Arten Europas (Coleoptera: Carabidae). Entomologische Nachrichten und Berichte, 29: 49−62. − 1991. Carabidae. In: Die Larven de Käfer Mitteleuropas: 45−141 (B. Klausnitzer, Ed.). Krefeld, Deutschland. − 1998. Phylogenetic investigation of Carabidae (Coleoptera) using larval characters. In: Phylogeny and Classification of Caraboidea: 171−190 (G. E. Ball, A. Casale & A. Vigna Taglianti, Eds.). Museo Regionale di Scienze Naturali di Torino, Firenze, Italia. Arndt, E., Brückner, M., Marciniak, M., Mossakowski, D. & Prüser, F., 2003: Phylogeny. In: The Genus Carabus in Europe. A Synthesis: 307−325 (H. Turin, L. Penev & A. Casale, Eds.). Co–published by Pensoft Publishers, Sofia Moscow & European Invertebrate Survey, Leiden, Holland. Arndt, E. & Makarov, K., 2003. Key to larvae. In: The Genus Carabus in Europe. A Synthesis: 125−149 (H. Turin, L. Penev & A. Casale, Eds.). Co–published by Pensoft Publishers, Sofia Moscow & European Invertebrate Survey, Leiden, Holland. Assmann, T. H., 2003. Conservation Biology. In: The Genus Carabus in Europe. A Synthesis: 427−438 (H. Turin, L. Penev & A. Casale, Eds.). Co–published by Pensoft Publishers, Sofia Moscow & European Invertebrate Survey, Leiden, Holland. Bengtsson, S., 1927. Die Larven der nordischen Arten von Carabus L. Eine morphologische Studie. Acta Universitatis Lundensis N. F., 24: 1−89. Beutel, R. G., 1993. Phylogenetic analysis of Adephaga (Coleoptera) based on characters of the larval head. Systematic Entomology, 18: 127−147. Boletín Oficial de la Comunidad de Madrid (B. O. C. M.). 1991. Ley 2/1991, de 14 de Febrero, para la protección y regulación de la Fauna y Flora Silvestres en la Comunidad de Madrid. B.O.C.M., 54 (5 de Marzo): 2−7. Bousquet, Y., 2010. Illustrated Identification Guide to

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Gilgado & Ortuño

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110

Morelle et al.

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

A core set of microsatellite markers identified for use in population genetic studies of purple swamphen (Porphyrio porphyrio) S. A. Subrata & I. Storch

Subrata, S. A. & Storch, I., 2012. A core set of microsatellite markers identified for use in population genetic studies of purple swamphen (Porphyrio porphyrio). Animal Biodiversity and Conservation, 35.1: 23–26. Abstract A core set of microsatellite markers identified for use in population genetic studies of purple swamphen (Porphyrio porphyrio).— Populations of Purple Swamphen have been declining in some parts of the world due to wetland degradation and poaching. Conservation efforts might benefit from population genetic studies using microsatellite markers. Here we describe the selection of microsatellite markers suitable for such studies. We tested the markers against the evidence of the null alleles and gametic disequilibrium. From fourteen candidate loci, ten displayed a null alleles frequency of less than 0.2 and had no significant linkage disequilibrium. The selected loci showed no deviation from HWE and had a mean polymorphic information content of 0.516. Based on the test, we suggest these loci are suitable for population genetic studies of the species. Key words: Microsatellites, Porphyrio, Wetland, Indonesia. Resumen Conjunto básico de marcadores de microsatélites identificados para el uso en estudios de genética de poblaciones en calamón común (Porphyrio porphyrio) en Java.— Las poblaciones de calamón común han descendido en algunas partes del mundo debido a la degradación de los humedales y la caza furtiva. Los esfuerzos de conservación podrían beneficiarse de los estudios de genética de poblaciones que emplean marcadores de microsatélites. Aquí se describe la selección de los marcadores adecuados para tal estudio. Se han probado estos marcadores frente a la presencia de alelos nulos y desequilibrio gamético. De catorce loci candidatos, diez muestran una frecuencia de alelo nulo menor de 0,2 y no poseen desequilibrio de ligamiento significativo. Los loci seleccionados no presentaron desviación del equilibrio de Hardy–Weinberg (HWE) y tienen un contenido de información polimórfica (PIC) medio de 0,516. Sobre la base de esta prueba, se sugiere que estos loci deben ser incluidos en estudios de genética de poblaciones de esta especie. Palabras clave: Microsatélites, Porphyrio, Humedal, Indonesia. (Received: 19 I 12; Conditional acceptance: 1 III 12; Final acceptance: 2 IV 12) Sena A Subrata & Ilse Storch, Dept. of Wildlife Ecology and Management, Univ. of Freiburg, Tennenbacherstrasse 4, 79106 Freiburg, Germany. Corresponding author: S. A. Subrata, Fac. of Forestry, Univ. of Gadjah Mada, Jl. Agro No. 1 Bulaksumur, 55281 Yogyakarta, Indonesia. E–mail: sena.subrata@wildlife.uni-freiburg.de

ISSN: 1578–665X

Subrata & Storch

Introduction The purple swamphen (Porphyrio porphyrio Linnaeus, 1758) faces population decline due to wetland drainage and poaching in some parts of its distribution range (Taylor, 1996), although the bird is not listed as an endangered species globally (IUCN, 2011). In the Iberian Peninsula the population has been declining due to wetland loss, which has led to local protection efforts (Sánchez–Lafuente et al., 2001). In Asia, studies have reported population declines owing to wetland degradation and, as a result, population protection was requested (e.g. Lok & Subaraj, 2008; Menon, 2004). In Indonesia there are no reliable data on the current purple swamphen population, but more than 25 years ago McKinnon & Phillips (1983) roughly estimated that the bird was still commonly distributed in the greater Sundaland area, including Java Island. Taxonomy of the species is complex (Taylor, 1996) and there is possible taxonomical uncertainty of the purple swamphen inhabiting Java Island (Sangster, 1998).Taking into account the occurrence of wetland loss in Java (Whitten et al., 1996), it is likely that the bird population on Java Island has also been declining recently. Population genetic studies may contribute to conservation efforts by providing information on population dynamics and structure and assess potential losses of genetic diversity. Population genetic studies of wild bird populations commonly rely on cross–species amplification as a cost–effective approach for developing microsatellite markers (Primmer et al., 1996). Cross–species amplification, however, can result in ascertainment bias. One way to solve this problem is by decreasing the annealing temperature and ensuring good DNA quality. Moreover, a thorough evaluation should be conducted against evidence of the null alleles, gametic disequilibrium and selective neutrality (Selkoe & Toonen, 2006). Here we report a set of microsatellite markers developed for P. hochstetteri that were found to be suitable for population genetic study of P. porphyrio. Material and methods Sample collection and DNA extraction From February 2009 until January 2010, 50–100 µL of blood was taken from 88 individual birds inhabiting five wetlands on Java Island. The blood samples were taken via a wing vein using a syringe, and preserved in 1 ml ethanol (Arctander, 1988). After blood collection, the bird was marked with a small wing tag to avoid double sampling, and released. We conducted DNA isolation using a kit (PureLinkTM Genomic DNA; Invitrogen) for the majority of our samples, and fewer than 5% samples were isolated using phenol–chloroform technique. As an adjustment to the protocol provided by the kit manufacturer, we transferred 200–300 µL of the blood sample preserved in ethanol into a microtube containing 20 µL of Proteinase–K and incubated this at 55°C for 3 hours, as an increase in genomic DNA yield has been observed

as compared to the same protocol without this step (De Volo et al., 2008). After isolation, the DNA was visualized on 1.8% agarose gel to assess the yield. Microsatellite genotyping Before DNA amplification, 14 potential microsatellite loci were selected from the literature. We selected four loci designed by Gregory & Quinn (2006) for Porphyrio porphyrio (PPOSNX18, PPOSNX19, PPOZAP04 and PPOZAP15) and ten loci designed by Grueber et al. (2008) for P. hochstetteri (Pho06, Pho12, Pho46, Pho60, Pho62, Pho74, Pho84, Pho90, Pho107 and Pho110). The selection was based on the reported number of alleles and expected heterozygosity. We performed DNA amplification using a touch– down polymerase chain reaction (TD–PCR) technique and scored the PCR product using an automatic sequencer. TD–PCR was performed by involving 2.5– 3 µL DNA template from 88 individuals, 0.4–0.6 µM primers, 7.5 µL pre–mixed PCR reagent (DreamTaqTM Green PCR Master Mix; Fermentas), and nuclease–free water up to the total volume (15 µL). The forward primer of each pair was labeled either with FAM (Pho06, Pho46, Pho60, Pho84, Pho90, Pho107, PPOSNX18, PPOSNX19, PPOZAP04, PPOZAP15) or HEX (Pho12, Pho62, Pho74, Pho110). After an initial denaturation step of 2 min at 95°C, 10 cycles of PCR were performed. Each cycle consisted of 30s denaturation at 95°C, and 30s of annealing starting at 63°C or 53°C and dropping by 1°C per cycle. After annealing, an extension of 20s at 72°C was performed. Additionally, we carried out a further 20 cycles with 30s denaturation at 95°C and 30s annealing at 53°C or 43°C, and an extension of 20s at 72°C. The reactions were completed by a final extension step of 5 min at 72°C, after which the temperature was kept constant at 4°C. The PCR product was visualized on a 6% polyacrylamide gel. Only primers that resulted in scoreable bands were selected to amplify the rest of the samples. The DNA fragment yielded from the amplification was visualized using an automated sequencer machine (ABI 3100 Prism; Applied Bioscience) and scored using GENEMAPPER v.4.0. Sequencing some of the alleles found in P. porphyrio would have been helpful to confirm the identity of alleles, but this was not done due to logistic constraints. Statistical analysis We checked for data typing errors, calculated the proportion of successful amplifications, identified two or more identical genotypes, and formatted the data for further analysis using MS–TOOLS (Park, 2001). We conducted loci selection based on absence of null alleles and significant linkage disequilibrium. Null allele, F (null), was calculated as a frequency using CERVUS 3.0 (Kalinowski et al., 2007). We excluded any locus from our list if they had a F(null) of more than 0.2 (Dakin & Avise, 2004) and coincidently indicated a heterozygosity deficit due to allele dropout or stuttering. We used MICROCHECKER

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Table 1. Summary of characteristics of selected loci. No loci showed any linkage disequilibrium with each other and the frequency of null alleles was less than 0.2. The loci showed no deviation from HWE and had a mean PIC of 0.516: Ampl. Amplification success (%); A. Mean number of alleles; PIC. Polymorphic information content; bp. Base pair; He. Expected heterozygosity; Ho. Observed heterozygosity; F(null). Frequency of null alleles: * Heterozygote deficit due to allele dropout or stuttering. Tabla 1. Resumen y características de los loci selecionados. Ningún locus presentó desequilibrio de ligamiento con respecto a los demás, y la frecuencia de alelos nulos fue menor de 0,2. Dichos loci no presentaron desviación alguna del HWE y poseían un PIC medio de 0,516: Ampl (%). Éxito de amplificación en porcentaje; A. Número promedio de alelos; PIC. Contenido de información polimórfica; bp. Tamaño del alelo en pares de bases; He. Heterocigosidad esperada; Ho. Heterocigosidad observada; F (null). Frecuencia de alelos nulos: * Déficit de heterocigotos debido a su desaparición o su aparición esporádica. Locus

Ampl.(%)

PIC

H e

H o

F(null)

0.42

178–200

0.60

0.51

0.09

Pho46

96.6

0.77

97–123

0.78

0.80

0.01

Pho60

97.7

0.45

91–123

0.43

0.53

0.11*

Pho84

96.6

0.71

149–171

0.71

0.75

0.02

Pho110

100

0.15

105–119

0.17

0.16

0.04

Pho12

98.9

0.58

129–135

0.58

0.66

0.06

Pho107

100

0.56

114–126

0.83

0.62

0.16

Pho06

80.7

0.08

138–140

0.09

0.08

0.01

Pho62

88.6

0.66

87–115

0.51

0.71

0.15*

Pho74

98.9

0.78

124–166

0.94

0.81

0.08

Mean

94.1

5.3

0.564

0.563

PPOZAP15

Allele size (bp)

0.516

(Van Oosterhout et al., 2004) to check the indication of the heterozygote deficit. We also discarded any candidate locus if it showed a significant linkage with other loci after testing with GENEPOP 4.0 (Rousset, 2008). Additionally, we conducted a Hardy–Weinberg Equilibrium test using the same program. Using the selected loci, we explored the essential genetic diversity data of the population, including mean number of alleles per locus (A), allelic size, observed (Ho) and expected (He) heterozygosity, and polymorphic information content (PIC; Botstein et al., 1980). A, Ho, He, N, and PIC were calculated using CERVUS 3.0 (Kalinowski et al., 2007). Our loci selection showed that only 10 of the 14 loci selected from previous literature could feasibly be involved in the population genetic study. The four unsuitable loci were discarded due to a low rate of amplification success (PPOZAP04), monomorphism (Pho110 and Pho90) and a high frequency of the null alleles (PPOSNX18). Each of the remaining ten loci successfully amplified more than 80% of times, had a small (less than 0.05) to moderate (0.05–0.2) null allele frequency, and had no significant linkage between loci (Bonferroni correction; P < 0.00022). No loci showed any deviation from HWE and all had a mean PIC of 0.516. However, performance of each locus varied.

Results Table 1 shows that loci Pho46, Pho74 and Pho84 had successful amplification rates of more than 95%, null allele frequency of less than 0.1, allelic richness of more than 7.5, and PICs of more than 0.7. These values were above average. Pho06, Pho110 and PPOZAP15 had below average allelic richness (less than 3.00) and PIC (less than 0.5), although Pho110 had a perfect amplification rate and low null allele frequency. The low performance of Pho06 may be attributable to sex linkage loci, as reported by Grueber et al. (2008) and Grueber et al. (2011). All three loci had a relatively high value of null allele frequency (> 0.1). Two of the loci, Pho60 and Pho62, show a heterozygote deficit due to allele dropout or stuttering. It may indicate presence of null alleles. However, we included both loci in our list because their null allele frequencies were less than 0.2. To conclude, this study suggests that using pure DNA isolated from fresh blood and a wide range of annealing temperatures, as implemented in TD–PCR, supports the success of cross–species amplification (Primmer et al., 2005). Moreover, this study was also able to successfully select ten microsatellite loci that are potentially useful for a genetic structure analysis. Using those loci for population genetic studies may

produce reliable and valuable information for the conservation of the purple swamphen population in Java. Acknowledgements This work was funded by the Ministry of National Education of Indonesia. We thank Gernot Segelbacher and two anonymous reviewers for constructive suggestions and Juan Carlos Ramirez for translating the abstract into Spanish. References Arctander, P., 1988. Comparative studies of avian DNA by restriction fragment length polymorphism analysis: Convenient procedures based on blood samples from live birds. Journal of Ornithology, 129(2): 205–216. Botstein, D., White, R. L., Skolnick, M., & Davis, R. W., 1980. Construction of a genetic linkage map in man using restriction fragment length polymorphisms. Am. J. Hum. Genet., 32: 314–331. Dakin, E. E. & Avise, J. C., 2004. Microsatellite null alleles in parentage analysis. Heredity, 93(5): 504–509. De Volo, S. B., Reynolds, R. T., Douglas, M. & Antolin, M. F., 2008. An improved extraction method to increase DNA yield from molted feathers. The Condor, 110(4): 762–766. Gregory, S. M. & Quinn, J. S., 2006. Microsatellite isolation from four avian species comparing two isolation techniques. Molecular Ecology Notes, 6(1): 87–89. Grueber, C. E., King, T. M., Waters, J. M., & Jamieson, I. G., 2008. Isolation and characterization of microsatellite loci from the endangered New Zealand takahe (Gruiformes; Rallidae; Porphyrio hochstetteri). Molecular Ecology Resources, 8(4): 884–886. Grueber, C. E., Waters, J. M. & Jamieson, I. G., 2011. The imprecision of heterozygosity–fitness correlations hinders the detection of inbreeding and inbreeding depression in a threatened species. Molecular Ecology, 20(1): 67–79. IUCN, 2011. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2011.2. <www.iucnredlist.org>. Downloaded on 20 March 2012. Kalinowski, S. T., Taper, M. L. & Marshall, T. C., 2007. Revising how the computer program CERVUS ac-

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Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Revisión del género Cantabrogeus Salgado, 2000, con la descripción de tres nuevas especies hipogeas endémicas de la Cordillera Cantábrica (Coleoptera, Leiodidae, Cholevinae, Leptodirini)

J. M. Salgado, C. G. Luque, L. Labrada, J. Fresneda & I. Ribera Salgado, J. M., Luque, C. G., Labrada, L., Fresneda, J. & Ribera, I., 2012. Revisión del género Cantabrogeus Salgado, 2000, con la descripción de tres nuevas especies hipogeas endémicas de la Cordillera Cantábrica (Coleoptera, Leiodidae, Cholevinae, Leptodirini). Animal Biodiversity and Conservation, 35.1: 27–50. Abstract A revision of the genus Cantabrogeus Salgado, 2000, with description of three new hypogean species endemic to the Cantabrian mountains (Coleoptera, Leiodidae, Cholevinae, Leptodirini).– The two previously known species of the genus Cantabrogeus (Coleoptera, Leiodidae, Cholevinae, Leptodirini) are redescribed, and three new species are described: Cantabrogeus antimachus n. sp., C. cultellus n. sp. and C. fresnedai n. sp. One of these (C. antimachus n. sp.) is triploid (3n = 33) and the first known parthenogenetic species of Leiodidae. The relationships between the different taxa are discussed based on external morphological characters and the structure of male and female genitalia, as well as the distribution of the species in the different areas in the Cantabrian mountains (NW Iberia). Analyses of molecular data (fragments of seven mitochondrial and nuclear genes) confirms the monophyly of Cantabrogeus and its sister–group relationship with Fresnedaella, as well as its inclusion within the paraphyletic series Quaestus. The parthenogenetic species (C. antimachus n. sp.) has a derived position within Cantabrogeus, which, according to previous estimates of the molecular rate, probably diversified during the Pliocene–Pleistocene in the Cantabrian karst areas, of a high tectonic complexity. Key words: Cantabrogeus, New species, Revision, Taxonomy, Phylogeny, Biogeography. Resumen Revisión del género Cantabrogeus Salgado, 2000, con la descripción de tres nuevas especies hipogeas endémicas de la Cordillera Cantábrica (Coleoptera, Leiodidae, Cholevinae, Leptodirini).— Se revisan las dos especies previamente descritas del género Cantabrogeus (Coleoptera, Leiodidae, Cholevinae, Leptodirini), y se describen tres especies nuevas: Cantabrogeus antimachus sp. n., C. cultellus sp. n. y C. fresnedai sp. n. Una de ellas (C. antimachus sp. n.) es triploide (3n = 33) y la primera especie partenogenética conocida de Leiodidae. Se analizan y se discuten las relaciones existentes entre los diferentes taxones a partir de los caracteres morfológicos externos y las estructuras de los aparatos genitales masculino y femenino, así como las áreas cársticas que colonizan las diferentes especies en la zona cantábrica (NO ibérico). El análisis de datos moleculares (fragmentos de siete genes mitocondriales y nucleares) confirma la monofilia de Cantabrogeus y su proximidad filogenética con el género Fresnedaella, así como su inclusión dentro de la serie Quaestus, que es parafilética. La especie partenogenética (C. antimachus sp. n.) ocupa una posición derivada dentro del género Cantabrogeus, que, de acuerdo con estimas de la tasa de variación molecular basadas en estudios previos, probablemente se diversificó durante el Plioceno–Pleistoceno en las zonas cársticas cántabras, que son de una alta complejidad tectónica. Palabras clave: Cantabrogeus, Especies nuevas, Revisión, Taxonomía, Filogenia, Biogeografía. (Received: 17 II 12; Conditional acceptance: 15 III 12; Final acceptance: 2 IV 12) José Ma Salgado, Depto. de Ecología y Biología Animal, Campus As Lagoas–Marcosende, Univ. de Vigo, 36310 Vigo, España (Spain).– Carlos G. Luque & Lucía Labrada, Gestión del Patrimonio Bioespeleológico IMPRESS GroupTM Consulting S. L., Grupo de Espeleología e Investigaciones Subterráneas 'Carballo–Raba', P. O. Box 879, 39080 Santander, España (Spain).– Javier Fresneda, Ca de Massa, 25526 Llesp, Lleida, España (Spain); Museu de Ciències Naturals de Barcelona, Psg. Picasso s/n., 08003 Barcelona, España (Spain).– Ignacio Ribera, Inst. de Biología Evolutiva (CSIC–UPF), Psg. Maritim de la Barceloneta 37–49, 08003 Barcelona, España (Spain). Corresponding author: J. M. Salgado. E–mail: jmsalgadocostas@uvigo.es ISSN: 1578–665X

Introducción Cantabria es una de las regiones de la Península Ibérica con una mayor superficie cárstica, llegando a ocupar casi el 30% del territorio. En esta región la gran extensión y potencia de las formaciones calizas y su elevado grado de fracturación han posibilitado que se desarrolle un extenso y complejo medio subterráneo, que se refleja en la aparición de numerosas cavidades (Labrada et al., 2010). Las áreas cársticas de la cuenca del Miera y sus estribaciones (valles de Bustablado y del Pisueña) son el centro de distribución de las especies del género Cantabrogeus Salgado, 2000. Este género fue establecido por Salgado (2000), con Speocharis luquei Salgado, 1993 como especie tipo. En el volumen de Fauna Ibérica de la familia Cholevidae (Salgado et al., 2008) se incluyó en este mismo género la especie Speocharis nadali Salgado, 1978. Por tanto, hasta el presente sólo eran conocidas estas dos especies, Cantabrogeus luquei y C. nadali, endemismos hipogeos de la mitad NE de Cantabria. Las publicaciones cuyos contenidos tienen referencias relacionadas con las especies de este género son muy pocas: Salgado (1978, 1993, 2000, 2005, 2011) y Salgado et al. (2008). En este artículo se amplía el elenco de este género con tres nuevas especies. De ellas se describen y discuten sus características morfológicas y se muestra que colonizan áreas cársticas completamente aisladas (fig. 31), algo similar a lo observado en la región del Penedés para Troglocharinus Reitter, 1908 (Bellés & Martínez, 1980), para Perriniella Jeannel, 1910 (Perreau & Tronquet, 2001), o para Trapezodirus Jeannel, 1924 en los Pirineos (Fresneda et al., 2009). También se realiza un análisis filogenético que permite establecer la posición del género dentro de la «serie filética Quaestus» (Perreau, 2000; Salgado et al., 2008), la cual engloba actualmente nueve géneros de Leptodirini (Salgado et al., 2011) y cuyas especies se distribuyen por el carst Cantábrico. Además, se discute y analiza el parentesco que existe entre las diferentes especies de este género, así como su relación con los grupos taxonómicos más próximos; estos análisis tienen como base los estudios filogenéticos ya realizados por Fresneda et al. (2007) y Ribera et al. (2010) o que están en vías de realización. Material y métodos Se han examinado ejemplares de todas las especies de Cantabrogeus. Fueron capturados mediante cebos de atracción, en general una mezcla de fruta, queso e hígado; también mediante rastreo bajo restos vegetales o entre las raíces y las hifas de hongos o cuando se estaban alimentando de cualquier otro tipo de materia orgánica descompuesta, sobre todo de pequeños acúmulos de heces de murciélagos. Esos ejemplares fueron conservados en viales con alcohol de 70º para su posterior estudio, si bien, en cada captura se apartaban unos pocos ejemplares de ambos sexos que bien eran conservados en alcohol absoluto para realizar con ellos análisis moleculares,

Salgado et al.

o bien eran enviados vivos en contenedores refrigerados para realizar después con ellos un estudio cromosómico. Para las identificaciones se han observado con microscopio estereoscópico los caracteres morfológicos externos más usuales en la diagnosis de las especies, como son la longitud y la anchura corporal, la estriación, las antenas, los protarsos, la quilla mesoventral, el segmento genital de los machos y el octavo uroventrito de las hembras; también se ha examinado el edeago de los machos y el complejo espermatecal de las hembras. Estas dos últimas estructuras después de extraídas se han sumergido en una solución acuosa de KOH al 10% durante seis horas, para ser a continuación pasadas por una serie alcohólica (60º–96º) para su deshidratación durante unos 15 minutos y por último por un baño de Xilol durante unas 12 horas. Finalizados estos procesos las estructuras se han incluido en "Bálsamo del Canadá" sobre una plaquita rectangular plástica de acetato transparente que se va a conservar inserta en el mismo alfiler que el ejemplar al que pertenece, el cual también irá montado sobre una cartulina rectangular. Las fotografías de los «habitus» se han hecho con un microscopio estereoscópico Olympus SZX16; el edeago de los machos, octavo uroventrito y complejo espermatecal de las hembras con un microscopio de transmisión Olympus CH; en ambos casos se ha usado una cámara Olympus C5060WZ; las series de fotografías se han montado con el programa CombineZP y posteriormente han sido procesadas con Adobe Photoshop CS. Las observaciones generales de SEM se llevaron a cabo con un equipo Philips XL20 con un voltaje de aceleración de 15 kv. En los táxones nuevos descritos en este artículo, todas las mediciones de la longitud del cuerpo se han realizado desde el borde anterior del pronoto hasta el ápice de los élitros. Para los estudios moleculares de ejemplares capturados y conservados en frio en etanol al 96% se obtuvo el ADN mediante una extracción con fenol–cloroformo o mediante kits comerciales. Se han amplificado 5 fragmentos incluyendo 7 genes, 5 mitocondriales (extremo 3’ de la citocromo oxidasa 1 (cox1), un fragmento continuo incluyendo el extremo 3’ del gen ribosomal grande (16S), el tRNA de transferencia de la Leucina, y el extremo 5’ de la NAD dehidrogenasa 1 (rrnL–trnL–nad1), y un fragmento interno del gen citocromo oxidasa (cob) y 2 nucleares (extremo 5’ del gen ribosomal 18S (SSU) y un fragmento interno del gen ribosomal 28S (LSU)). Para detalles sobre los cebadores utilizados y las condiciones de la reacción de PCR ver Ribera et al. (2010). La secuencia de los genes con variación en la longitud se ha alineado por separado utilizando el programa MAFFT v6 y el algoritmo Q–INS–i, que tiene en cuenta la estructura secundaria de los genes ribosomales (Katoh & Toh, 2008). Las secuencias concatenadas se han analizado mediante algoritmos aproximados de máxima verosimilitud (ML) (RAxML v.7, Stamatakis et al., 2008), utilizando una partición por genes y un modelo evolutivo GTR+G estimado

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para cada partición independientemente. Dado el bajo número de secuencias, y para no sobreparametrizar los modelos evolutivos, el fragmento continuo rrnL– trnL–nad1 se ha considerado una sola partición, al igual que los dos genes ribosomales nucleares (SSU– LSU). Se ha elegido la mejor topología de entre 100 replicas (de acuerdo a su ML), y el soporte de los nodos se ha calculado con 1.000 réplicas de bootstrap, utilizando algoritmos aproximados (Stamatakis et al., 2008). Se han utilizado como grupos externos parte de las secuencias publicadas en Ribera et al. (2010) a las que se han añadido 42 secuencias obtenidas para este estudio de especies de Cantabrogeus o de grupos próximos (tabla 6, número de acceso de GenBank HE663494–HE663535); estas se han escogido por su presumible proximidad basada en caracteres morfológicos o en su distribución en zonas próximas, así como en los resultados preliminares inéditos de una filogenia de la serie filética Quaestus (Ribera et al., en preparación). El árbol se ha enraizado en el género Breuilites, de acuerdo con los resultados de Ribera et al. (2010). Abreviaciones: CAC. Col. A. Casale (Italia, Sassari); CAF. Col. A. Faille (Francia, París); CCB. Col. C. Bourdeau (Francia, Rebigue); CED. Col. E. Dupré (Francia, Tarnos); CJF. Col. J. Fresneda (España, Llesp); CJMS. Col. J. M. Salgado (España, Vigo); CPMG. Col. P. M. Giachino (Italia, Torino); CRM. Col. R. Monguzzi (Italia, Milán); CZULE. Colección de Zoología de la Universidad de León (España, León); BMNH. Natural History Museum (UK, Londres); IBE. Institut de Biologia Evolutiva (España, Barcelona); MCNB. Museu de Ciències Naturals, Zoologia (España, Barcelona); MHNG. Muséum d’Histoire Naturelle (Suiza, Genève); MNCN. Museo Nacional de Ciencias Naturales (España, Madrid); MNHNP. Muséum National d’Histoire Naturelle (Francia, París); MRCN. Museo de Ciencias Naturales de Álava (España, Vitoria). En los apartados de "material estudiado" y "series típicas" se utilizarán los acrónimos anteriormente señalados para designar a las instituciones o colecciones particulares en las que estará depositado el material entomológico. Estudio taxonómico Género Cantabrogeus Salgado, 2000 Cantabrogeus Salgado, 2000: 52

Especie tipo Speocharis luquei Salgado, 1993 Breve descripción Todos los representantes de este género tienen la talla comprendida entre 1,98 y 2,50 mm (fig. 1). El cuerpo es ovoide, moderadamente convexo y está cubierto dorsalmente por una pubescencia amarillenta que es corta, fina, tumbada y no muy densa (fig. 6). La coloración es uniformemente marrón rojiza brillante, con las antenas y patas en general más claras. Son anoftalmos y sin alas metatorácicas. Todos los artejos

antenales son claramente más largos que anchos, siendo el 2º el más largo de todos (fig. 7). El pronoto es transverso y la zona posterior tan ancha o ligeramente más estrecha que la zona basal de los élitros. Los élitros muestran la zona apical redondeada y ambos se unen muy débilmente en la sutura elitral, y por ello, casi siempre se presentan separados; la estría sutural es larga, arqueada hacia la zona media y bien visible; la escultura elitral está formada por un reticulado uniforme de estrías muy finas y poco profundas. La quilla mesoventral es larga y elevada, con el vértice anterior redondeado, el ángulo poco obtuso, casi recto, y la apófisis posterior que alcanza el metaventrito; además, el borde ventral es estrecho, recto, sin denticiones y sin un surco definido; esta quilla pertenece al grupo 2C (Salgado, 1996). Los protarsos del macho están dilatados y el grado de ensanchamiento depende de las especies, siendo el primer artejo más largo que ancho. En las hembras los protarsos siempre son gráciles y de cuatro artejos; en ellas, la espina ventral del octavo uroventrito (sexto visible) es corta, estrecha y algo curvada en la zona apical (ver Salgado et al., 2008). Genitalia masculina. El edeago en visión lateral (figs. 14, 15) está suavemente curvado con la zona apical afilada y más fuertemente curvada hacia la cara ventral, mientras que en visión dorsal (figs. 8, 10) la zona apical se observa poco afilada, describe un arco o parece ser roma. Los estilos laterales del tegmen no son gruesos; ambos finalizan en una maza poco dilatada que en general es oblonga, y en ella se insertan tres sedas que son bastante largas. Sin duda, la estructura más representativa de las especies de este género es una pieza alargada y bien esclerotizada que se observa a lo largo de la zona media–apical del saco interno y que tiene la forma de verticilo; además, el saco interno (figs. 17, 18) encierra unas piezas basales dentadas o espinosas, más o menos desarrolladas dependiendo de la especie, y un estilete corto que es fino en la zona anterior y algo dilatado en la zona basal. Genitalia femenina. La espermateca (figs. 21, 22) es pequeña, con el lóbulo basal más desarrollado que el apical, que es esférico; ambos están bien esclerotizados, y entre ellos se observa un corto conducto de unión que es membranoso. El conducto espermático es delgado y no muy largo, unas tres o cuatro veces la longitud de la espermateca, y se presenta algo más ensanchado en una corta zona anterior, la cual se une con la espermateca y también en ella desemboca la glándula espermática que en general es visible (ver Salgado et al., 2008). Comentarios Cantabrogeus es un género morfológicamente bien aislado de los otros Leptodirini hipogeos del carst cantábrico, que tradicionalmente se ha incluido en el grupo de los "supraflagelados" de Jeannel (1955), al encerrar en la zona basal del saco interno del edeago un estilete y grupos de espinas diferenciadas. Posee un número diploide de 22 cromosomas (Angus et al., en prensa). Salgado (2000) incluyó este género en la "serie filética Quaestus" al presentar las siguien-

Salgado et al.

0,5 mm

200 µm

5 Ch

1 mm

Figs. 1–7. Habitus de: 1. Cantabrogeus antimachus sp. n. ♀, cueva de Covallarco; 2. C. cultellus sp. n. ♂, cueva de la Matorra IV; 3. C. fresnedai sp. n. ♂, cueva de La Peña Caborco; 4. C. luquei ♂, cueva del Encinar; 5. C. nadali ♂, cueva de Cayuela. Cantabrogeus luquei, cueva del Encinar, imágenes de SEM: 6. Cabeza y pronoto en visión lateral; 7. Superficie antenal con grupos de poros (flechas) asociados a Sensillum chaeticum (Ch). Figs. 1–7. Habitus of: 1. Cantabrogeus antimachus n. sp. n. ♀, Cave of Covallarco; 2. C. cultellus n. sp. ♂, Cave of Matorra IV; 3. C. fresnedai n. sp. n. ♂, Cave of La Peña Caborco; 4. C. luquei ♂, Cave of Encinar; 5. C. nadali ♂, Cave of Cayuela. Cantabrogeus luquei, Cave of Encinar, SEM images: 6. Head and pronotum in lateral view; 7. Antennal surface with groups of pores (arrows) associated with Sensillum chaeticum (Ch).

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0,5 mm

Figs. 8–16. 8. Edeagos en visión dorsal y lateral de: 8. Cantabrogeus cultellus sp. n., cueva de la Matorra IV; 9, 13. Cueva de Los Moros; 10, 14. C. fresnedai sp. n., cueva de La Peña Caborco; 11, 15. C. luquei, cueva del Encinar; 12, 16. C. nadali, cueva de Cayuela. Figs. 8–16. Aedeagus in dorsal and lateral view of: 8. Cantabrogeus cultellus n. sp., Cave of Matorra IV; 9, 13. Cave of Los Moros; 10, 14. C. fresnedai n. sp. , Cave of La Peña Caborco; 11, 15. C. luquei, Cave of Encinar; 12, 16. C. nadali, Cave of Cayuela.

tes características: un manifiesto estilete en el saco interno del edeago, tres sedas en la maza apical de los estilos laterales del tegmen, la forma de la quilla

mesoventral y la estructura general del complejo espermático; además, señalaba como otras estructuras básicas de diferenciación para constituir un género

Salgado et al.

Clave de identificaciรณn de las especies del gรฉnero Cantabrogeus Salgado, 2000. Identification key of species of Cantabrogeus Salgado, 2000. 1 Hembras con la espina ventral del octavo uroventrito de las hembras larga, medida desde la base es al menos cuatro veces mรกs larga que ancha (fig. 26). Antenรณmeros 4ยบ a 6ยบ de longitud igual C. antimachus sp. n. Ejemplares macho, o si sรณlo hembras, con la espina ventral del octavo uroventrito de las hembras mรกs corta y en general mรกs gruesa, medida desde la base es menos de tres veces mรกs larga que ancha (figs. 27, 30). Antenรณmeros 4ยบ a 6ยบ de longitud desigual (excepto C. nadali que tambiรฉn los tiene iguales, pero se diferencia de C. antimachus al presentar el artejo 3ยบ tan largo como el 7ยบ) 2 2 Primer tarsรณmero de los protarsos del macho tan ancho o algo mรกs estrecho que la zona de mรกxima anchura de las protibias. Estilos laterales del edeago algo mรกs cortos que el lรณbulo medio figs. 10, 11) 3 Primer tarsรณmero de los protarsos del macho mรกs ancho que la zona de mรกxima anchura de las protibias. Estilos laterales del edeago tan largos o algo mรกs largos que el lรณbulo medio (figs. 8, 9, 12) 4 3 Antenas con el 8ยบ artejo dos veces mรกs largo que ancho; artejo 7ยบ tan largo como el 9ยบ; artejo 4ยบ algo mรกs corto que cada uno de los artejos 3ยบ, 5ยบ y 6ยบ. Lรณbulo medio fuertemente curvado (fig. 15), en visiรณn lateral. Estilete del saco interno del edeago mรกs robusto (fig. 11), con la zona basal mรกs dilatada. Piezas esclerotizadas del saco interno (fig. 18) a ambos lados de la base del estilete forman robustas placas dentadas y curvadas; tambiรฉn es robusta la pieza verticilada. Lรณbulo basal de la espermateca alargado (fig. 24), ligeramente arqueado C. luquei Antenas con el 8ยบ artejo vez y media mรกs largo que ancho; artejo 7ยบ algo mรกs largo que el 9ยบ; artejo 3ยบ igual al 5ยบ y el 4ยบ al 6ยบ. Lรณbulo medio en curvatura mรกs regular (14), en visiรณn lateral. Estilete del saco interno del edeago mรกs grรกcil (fig. 10), con la zona basal menos dilatada. Piezas esclerotizadas del saco interno a ambos lados de la base del estilete no forman placas, sรณlo se observan dientes poco robustos; tambiรฉn la pieza verticilada es poco robusta. Lรณbulo basal de la espermateca mรกs corto (fig. 23) y mรกs curvado 4 Artejos antenales 4ยบ al 6ยบ de longitudes algo diferentes, siendo el 4ยบ el mรกs corto; artejo 3ยบ mรกs corto que el 7ยบ, y รฉste igual al 9ยบ; artejo 8ยบ casi dos veces mรกs largo que ancho. Estilete mรกs largo y la maza basal mรกs gruesa (figs. 8, 9). Poros de inserciรณn de las dos sedas apicales mรกs prรณximos entre sรญ que el poro de la seda inferior (fig. 13). Zona apical de la estructura verticilada del saco interno mรกs ensanchada (fig. 17) Artejos antenales 4ยบ al 6ยบ iguales; artejo 3ยบ tan largo como el 7ยบ, y รฉste algo mรกs largo que el 9ยบ; artejo 8ยบ una vez y media mรกs largo que ancho. Estilete mรกs corto y la maza basal mรกs grรกcil (fig. 12). Poros de inserciรณn de las tres sedas equidistantes (fig. 16). Zona apical de la estructura verticilada del saco interno no ensanchada

C. fresnedai sp. n.

C. cultellus sp. n.

C. nadali

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Tabla 1. Medidas de los artejos antenales de Cantabrogeus antimachus sp. n., holotipo, hembra: L. Longitud; A. Anchura (50 unidades equivalen a 0,65 mm). Table 1. Measurement of the antennomeres of Cantabrogeus antimachus n. sp., holotype, female: L. Length; A. Width (50 units equal 0.65 mm).

1º

2º

3º

4º

5º

6º

7º

8º

9º

10º

11º

10,0

11,5

6,2

6,0

8,2

5,1

7,5

7,2

9,8

4,0

3,2

2,0

3,8

3,4

3,8

4,2

independiente: las singulares piezas esclerotizadas del saco interno, sobre todo la estructura verticilada; el borde ventral de la quilla mesoventral, estrecho, recto y sin foseta; y el 2º artejo de las antenas más largo que el resto. Cantabrogeus antimachus Salgado & Luque, sp. n. (figs. 1, 19, 20, 26) Localidad típica España, Cantabria, Carcabal–Merilla, T. M. de San Roque de Riomiera, cueva de Covallarco, (acceso principal), ED50–UTM: 30TVN4052289764, 400 m. Serie tipo Holotipo: España: ♀, Cantabria, Carcabal–Merilla, San Roque de Riomiera, cueva de Covallarco, 18 X 2003, C. G. Luque leg. (CZULE). Paratipos (todos de la misma localidad): 2ª entrada (ED50–UTM: 30TVN4052289764, 400 m): 4 ♀♀, con los mismos datos que el holotipo; 1 ♀, 15 XI 2003, C. G. Luque leg.; 1 ♀, 11 IX 2004, C. G. Luque leg.; 4 ♀♀, 1 V 2007, J. M. Salgado y D. Rodríguez leg.; 1 ♀, 1 V 2009, C. G. Luque y L. Labrada leg. 1ª entrada (ED50–UTM: 30TVN4043589730, 385 m): 9 ♀, 1 V 2009, C. G. Luque y L. Labrada. 3ª entrada (ED50–UTM: 30TVN4058789790, 420 m): 4 ♀♀, 24 V 2008, C. G. Luque y L. Labrada leg. (dos ejemplares utilizados para extracción de ADN, vouchers IBE–AC84 y IBE–AC85); 2 ♀♀, 26 VII 2008, C. G. Luque y L. Labrada leg.; 13 ♀♀, 28 III 2009, C. G. Luque y L. Labrada leg.; 12 ♀♀, 18 IV 2009, C. G. Luque y L. Labrada leg.; 3 ♀♀, 1 V 2009, C. G. Luque y L. Labrada leg.; 11 ♀♀, 23 V 2009, C. G. Luque y L. Labrada leg.; 13 ♀♀, 6 VI 2009, C. G. Luque y L. Labrada leg. (un ejemplar utilizado para extracción de ADN, voucher IBE–RA34); 24 ♀♀, 11 VII 2009, C. G. Luque y L. Labrada leg.; 13 ♀♀, 12 VIII 2009, C. G. Luque y J. M. Salgado leg.; 53 ♀♀, 26 IX 2009, C. G. Luque y E. Muñoz leg.; 14 ♀♀, 12 XII 2009, C. G. Luque y L. Labrada leg. (7 ejemplares para el estudio cromosómico en el BMNH). Depositados en los archivos entomológicos de los autores y en BMNH, CPMG, MCNB, MNCN, MRCN, IBE y CZULE.

Descripción del holotipo (♀) La longitud del cuerpo es 2,37 mm y la anchura 1,22 mm (fig. 1). La coloración es marrón rojiza, con los últimos artejos de las antenas y los tarsos algo más claros. El punteado de la cabeza es casi imperceptible. Las antenas son bastante largas (1,20 m), llegando a alcanzar la mitad de la longitud del cuerpo; presentan los artejos de aspecto grácil y en general cilíndricos, siendo el 2º el más largo de todos, los artejos 4º al 6º son iguales, y el 7º es más largo que el 3º y también poco más largo que el 9º (tabla 1). El pronoto es claramente transverso al ser 1,82 veces más ancho que largo; el punteado es denso y muy fino; los lados están regularmente arqueados y la máxima anchura se sitúa hacia el tercio superior, siendo la base casi tan ancha como la zona anterior de los élitros; los vértices posteriores son poco afilados, teniendo los ángulos menos de 90º. Los élitros son 1,41 veces más largos que anchos, tienen la máxima anchura hacia el cuarto anterior y son algo más anchos que el pronoto; los bordes se presentan regularmente arqueados hasta las zonas apicales, las cuales describen arcos poco estrechados; la estría sutural está bien marcada y carecen de estriolas transversas; por último, los dos élitros están poco unidos en la sutura y casi siempre están separados. La quilla mesoventral es elevada y larga, con las características propias del género. Las patas son gráciles, y como es normal en las hembras de este grupo los protarsos son tetrámeros y no dilatados; el oniquio es algo más largo que los tarsómeros segundo y tercero. El octavo uroventrito es alargado, de bordes ligeramente arqueados y la zona apical en arco estrecho y muy redondeado; la espina ventral es fina, algo curvada y larga (fig. 26). El complejo espermatecal presenta los dos lóbulos bien esclerotizados y de diámetros similares, siendo el lóbulo apical esférico y el basal más alargado; el conducto de unión es más estrecho, membranoso y más corto que el diámetro del lóbulo apical; el conducto espermático es fino y corto, unas dos veces y media la longitud de la espermateca; éste muestra una corta zona anterior algo más ensanchada que se une a la zona posterior de la espermateca y poco después desemboca el conducto de la glándula espermática, siendo esta glándula sacciforme, en general mal definida (figs. 19, 20).

Salgado et al.

0,5 mm

Etimología El nombre específico antimachus quiere destacar la característica más relevante de esta especie, la ausencia total de machos.

Figs. 17–18. 17. Saco interno del edeago en visión dorsal de: 17. Cantabrogeus cultellus sp. n., cueva de la Matorra IV; 18. C. luquei, cueva del Encinar. Figs. 17–18. Endophallus (= internal sac of aedeagus) in dorsal view of : 17. Cantabrogeus cultellus n. sp., cave of Matorra IV; 18. C. luquei, cave of Encinar.

Variabilidad La quilla mesoventral presenta el borde ventral liso y estrecho, si bien en algunos especímenes al estar algo ensanchada la zona media se llega a observar una corta y muy poco profunda hendidura. También afecta al tamaño. La longitud de los paratipos se encuentra entre 2,35 y 2,48 mm, y su anchura entre 1,20 y 1,26 mm.

Discusión Los ejemplares de esta especie muestran todas las características propias del género Cantabrogeus. La especie más semejante en cuanto a rasgos morfológicos es C. nadali, la cual es también la especie más próxima geográficamente; sin embargo, la especie más afín filogenéticamente es C. cultellus. En relación con ambas especies, las diferencias con C. nadali deben ser observadas en la talla y en la anchura del cuerpo que son mayores en C. antimachus sp. n., además de otras pequeñas diferencias que existen entre los artejos antenales 3º y 7º, en el octavo uroventrito y en la espermateca. En cuanto a C. cultellus sp. n., también se observan diferencias en la relación de los artejos antenales, sobre todo entre los artejos 4º a 6º y 7º y 8º, además la espina ventral del octavo uroventrito es más larga y delgada, el lóbulo basal del espermateca es menos rectangular y el conducto espermático algo más largo. Sin duda, la razón principal para establecer este nuevo taxon se debe a que es el único representante hipogeo de la familia Leiodidae que es partenogénetico. Esta afirmación se ha podido ratificar después de realizar numerosos muestreos, sin lograr la captura de machos en las diferentes trampas y en las diferentes zonas de la cueva (o de otras cuevas de los alrededores) en todas las estaciones del año y a lo largo de varios años. Hoy día se ha corroborado esta observación al estudiar la dotación cromosómica: presentan un número triploide de 33 cromosomas, en lugar de un número diploide de 22 cromosomas (20 + Xy (♂), 20 + XX (♀)) como en C. luquei y otras especies estudiadas del grupo de los «supraflagelados» (Angus et al., en prensa). Por otra parte, habría que añadir a lo ya señalado, la existencia de un claro aislamiento geográfico en los ejemplares de esta especie triploide (con una población compuesta en su totalidad por hembras partenogenéticas) al localizarse únicamente en un área muy reducida que está ligada a los primeros metros de las tres entradas de la cueva con características de oscuridad y elevada humedad. También el análisis filogenético realizado permite señalar la independencia de esta especie. Distribución geográfica y ecología La nueva especie, como ya se ha indicado, se ha localizado hasta el presente sólo en la cueva de Covallarco, de unos 2 km de longitud y enclavada al sur del macizo de Las Enguinzas (fig. 31). El aire de la cavidad se encuentra saturado de vapor de agua o está próximo a la saturación y la temperatura se encuentra entre 9 y 12ºC. La cavidad se desarrolla en un área de poco más de 6 hectáreas. Se localiza en un afloramiento de rocas calizas del Aptiense (Cretácico inferior) que está claramente aislado, rodeado de materiales no carbonatados y

0,5 mm

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Figs. 19–30. Segmento genital, espermateca y octavo uroventrito de la hembra de: 19, 20, 26. Cantabrogeus antimachus sp. n., cueva de Covallarco; 21, 27. C. cultellus sp. n., cueva de la Matorra IV; 22. Cueva de los Moros; 23, 28. C. fresnedai sp. n., cueva de La Peña Caborco; 24, 29. C. luquei, cueva del Encinar; 25, 30. C. nadali, cueva de Cayuela. Figs. 19–30. Genital segment, spermatheca and eighth uroventrite of the female of: 19, 20, 26. Female of Cantabrogeus antimachus n. sp., Cave of Covallarco; 21, 27. C. cultellus n. sp., Cave of Matorra IV; 22. Cave of Moros; 23, 28. C. fresnedai n. sp., Cave of La Peña Caborco; 24, 29. C. luquei, Cave of Encinar; 25, 30. C. nadali, Cave of Cayuela.

compartimentado a su vez por una serie de fallas (fig. 31). La población de C. antimachus sp. n. se concentra en la 3ª entrada de Covallarco, una fractura vertical de dimensiones uniformes y seis metros de profundidad. Las capturas se realizaron desde los primeros metros hasta las zonas más profundas de la cavidad. Los ejemplares se encontraron alimentándose de materia orgánica vegetal o animal descompuesta y también de las raicillas enterradas, pero sobre todo de los micelios (y de otras partes como el carpóforo y el himenio) de hongos asociados de una especie introducida, Peziza domiciliana. En estas circunstancias se efectuaron la mayoría de las capturas con un total de 144 ejemplares. Por el contrario, en la primera entrada tan sólo fue posible la captura de 9 ejemplares, y en la segunda entrada se localizaron un total de 12 ejemplares; esta última zona sirve de refugio a una pequeña colonia de murciélagos de la especie Rhinolophus euryale. La biocenosis en la que se integra esta especie cuenta con diversos elementos troglobios, entre ellos, y pertenecientes también a los Leptodirini cantábricos, destacan tres especies: Quaestus (Quaesticulus) adnexus (Schaufuss, 1861), Q. (Q.) minos (Jeannel, 1909) y Q. (Q.) sharpi bolivari (Jeannel, 1913), ésta última muy abundante en diferentes sectores de la cavidad. Cantabrogeus cultellus Salgado & Luque, sp. n. (figs. 2, 8, 9, 13, 17, 21, 22, 27) Localidad típica España, Cantabria, Solares, T. M. de Medio Cudeyo, cueva de la Matorra IV, ED50–UTM: 30TVP4016503440, 60 m. Serie tipo Holotipo: España: ♂, Cantabria, Solares, T. M. de Medio Cudeyo, cueva de la Matorra IV, 23 VIII 2008, C.G. Luque y L. Labrada leg. (en CZULE). Paratipos: 10 ♂♂ y 11 ♀♀ (misma localidad y mismos datos que el holotipo) (un ejemplar utilizado para extracción de ADN, voucher IBE–AC83), cueva de la Matorra IV: 3 ♂♂ y 5 ♀♀, 25 X 2008, C. G. Luque leg.; 23 ♂♂ y 35 ♀♀, 15 XI 2008, C. G. Luque y J. M. Salgado leg., cueva de la Matorra I (Solares, T. M. de Medio Cudeyo, ED50–UTM: 30TVP4012003400, 64 m): 12 ♂♂ y 14 ♀♀, 23 VIII 2008, y 12 ♂♂ y 15 ♀♀, 25 X 2008, C.G. Luque leg., cueva de Los Moros (San Salvador, T. M. de Medio Cudeyo, ED50–UTM: 30TVP3537004970, 20 m): 3 ♂♂ y 3 ♀♀, 4 X 2003, C. G. Luque; 40 ♂♂ y 30 ♀♀, 28 VII 2004, J. M. Salgado y D. Rodríguez leg.; 7 ♂♂ y 13 ♀♀, 4 IX 2004, C. G. Luque y J. M. Salgado leg.; 23 ♂♂ y 35 ♀♀, 21 XI 2008, C. G. Luque y L. Labrada leg., cueva El Mato (San Salvador, Medio Cudeyo, ED50–UTM: 30TVP3537204927, 15 m): 8 ♂♂ y 8 ♀♀, 21 IX 2008, C. G. Luque y L. Labrada leg. (un ejemplar utilizado para extracción de ADN, voucher IBE–AF119); cueva de la Raposa (Pámanes, T. M. de Liérganes, Cantabria, ED50–UTM: 30TVP3764501156, 100 m): 3 ♂♂ y 6 ♀♀,

Salgado et al.

26 VII 2008, C. G. Luque y L. Labrada leg.; 3 ♂♂ y 7 ♀♀, 15 XI 2008, C. G. Luque y J. M. Salgado leg. Depositados en los archivos entomológicos de los autores y en CPMG, MCNB, MNCN, MRCN, IBE y CZULE. Descripción del holotipo (♂) La longitud es 2,02 mm y la anchura 1,03 mm. La forma general del cuerpo es oval alargada (fig. 2). Aunque es despigmentado, la superficie corporal manifiesta una coloración rojiza, con una tonalidad algo más oscura en los imagos más maduros. La quilla occipital está ausente en la cabeza, y en ésta el punteado es fino, muy superficial y denso. Las antenas son gráciles y bastante largas (1,40 mm), sobrepasando claramente la mitad de la longitud del cuerpo; los artejos son todos más largos que anchos y de aspecto cilíndrico, En ellas, el artejo 2º es el más largo de todos, los artejos 7º y 9º son iguales y el 3º es algo más largo que cada uno de los artejos 4º a 6º, los cuales son de longitud muy similar (tabla 2). El pronoto es transverso al ser 1,66 veces más ancho que largo, siendo casi tan ancho como los élitros; muestra la máxima anchura hacia el tercio basal; los lados están regularmente arqueados en la mitad anterior, mientras que en la mitad posterior son algo más rectos y subparalelos; los vértices posteriores están poco afilados y los ángulos son ligeramente obtusos; el punteado es fino, poco marcado y denso. Los élitros son 1,48 veces más largos que anchos y algo convexos; los márgenes describen una curva regular hasta la zona distal, donde los ápices forman arcos poco afilados; la estría sutural está bien marcada en todo el élitro y se arquea ligeramente hacia la zona media. Los élitros, en general, están desligados en la sutura elitral; el punteado es poco profundo, difuso y sin estriación transversa. Las patas son gráciles y bastante largas, con las mesotibias ligeramente arqueadas y espinosas, siendo rectas las metatibias; los protarsos son pentámeros, con los cuatro primeros tarsómeros moderadamente dilatados, siendo del segundo al cuarto acorazonados, mientras que el primero es algo más ancho que la zona de máxima anchura de la protibia (relación = 1,17) y también es más largo que ancho (relación = 1,23); el oniquio es casi tan largo como los tarsómeros segundo a cuarto. La quilla mesoventral presenta el borde anterior arqueado, con el vértice ampliamente redondeado y el ángulo obtuso; el borde ventral es recto, estrecho y largo, al alcanzar la apófisis el metaventrito (ver fig. 95 G en Salgado et al., 2008). El edeago es largo (0,46 mm). En visión dorsal, el lóbulo medio presenta la máxima anchura hacia la mitad, luego se va estrechando de forma gradual hasta el ápice, el cual describe un arco redondeado (figs. 8, 9); en visión lateral, muestra una curvatura regular que forma hacia la mitad un ángulo obtuso, y el ápice es muy estrecho, afilado y fuertemente curvado hacia la cara ventral (fig. 13). La lámina ventral del tegmen está bien desarrollada, y es más ancha y tan larga como la lámina basal del lóbulo medio. Los estilos laterales son bastante gráciles y de anchura igual en toda su longitud, excepto en la zona de la maza,

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Tabla 2. Medidas de los artejos antenales de Cantabrogeus cultellus sp. n., holotipo: L. Longitud; A. Anchura (50 unidades equivalen a 0,65 mm). Table 2. Measurement of the antennomeres of Cantabrogeus cultellus n. sp., holotype: L. Length; A. Width (50 units equal 0.65 mm).

1º

2º

3º

4º

5º

6º

7º

8º

10,7

12,4

8,5

6,8

7,2

7,0

9,3

5,9

3,8

3,0

2,0

4,0

2,8

10,2

11,8

7,6

6,3

6,7

6,5

7,9

5,4

3,7

2,8

2,0

3,8

2,8

9º

10º

11º

9,3

8,7

10,5

4,0

7,9

7,6

9,7

3,8

4,0

Macho

Hembra

la cual es oblongo–alargada, y en ella se insertan tres largas sedas, estando los poros de inserción de las dos sedas apicales más próximos entre sí que el poro de la seda inferior; además, los estilos tienen la misma curvatura que el lóbulo medio y son tan largos como él. El saco interno tiene las dos regiones características del linaje "Quaestus" (figs. 17, 18) (Dupré, 1992; Salgado, 2000; Salgado et al., 2008) o del clado cantábrico en sentido amplio de Ribera et al. (2010). Por tanto, en la región apical se observan bien definidas las dos bandas de refuerzo, que alcanzan la mitad del saco, y la alargada pieza verticilada característica del género; en la región basal se puede ver un flagelo dilatado en la base y luego filiforme, más bien corto, que casi alcanza la zona media del saco; en esta última región y a ambos lados de la base del flagelo existen unos dientes agrupados que no forman una placa y dos estructuras membranosas, no bien definidas, en "U" invertida (fig. 17). Diagnosis de la hembra Las hembras, en general, son semejantes a los machos en la morfología corporal externa, no obstante suelen ser algo más grandes y más anchas. Sin duda, el dimorfismo sexual más destacado se observa en los protarsos, que son tetrámeros y gráciles en las hembras, y también en las antenas que se presentan normalmente más cortas y de artejos proporcionalmente más gruesos (tabla 2). Las características específicas más relevantes deben ser observadas en el octavo uroventrito y en el complejo espermatecal. Respecto al primero, tiene las zonas laterales y la apical arqueadas y la espina ventral muy corta, estrecha, afilada y poco curvada (fig. 27). En cuanto al complejo espermatecal, la espermateca es del "tipo 1" sensu Perreau (1989), con los dos lóbulos bien diferenciados, estando el basal algo más desarrollado y de forma más alargada que el apical que es esférico; el conducto de unión

es hialino, estrecho y tan largo como el lóbulo apical; el conducto espermático es fino y corto, unas dos veces la longitud de la espermateca; este conducto muestra una corta zona anterior más ensanchada que se une a la espermateca y un poco más atrás desemboca el conducto de la glándula espermática (figs. 21, 22). Variabilidad Machos, longitud del cuerpo: 1,98–2,10 mm; anchura: 1,02–1,06 mm. Los artejos de las antenas son todos más largos que anchos y de aspecto cilíndrico, si bien en algunos se observa algo más dilatada la zona apical. Hembras, longitud del cuerpo: 2,05–2,18 mm; anchura: 1,03–1,08 mm. También hay que señalar que pueden ser observados pequeños grados de variabilidad en algunos caracteres entre los ejemplares de las cuevas de Los Moros y El Mato, en San Salvador, y los ejemplares que viven en las cuevas de la Matorra y la Raposa, en Solares y Pámanes respectivamente. Las pequeñas diferencias estarían en el artejo 5º que es más corto que el 6º, en las zonas posteriores de los bordes laterales del pronoto que son algo más arqueadas y en los protarsos que son un poco más dilatados en los ejemplares de las cuevas de Los Moros y El Mato. Etimología El nombre específico deriva de cultellum = Cudeyo, y se refiere al término municipal de Medio Cudeyo, en el que han sido capturados la gran mayoría de los ejemplares de esta especie. Discusión La especie más parecida de acuerdo a las características morfológicas y genitalias masculina y femenina es C. nadali; ahora bien, y como ya se indicó en un apartado anterior, la más afín filogenéticamente es C. antimachus sp. n. Las diferencias más significativas con C. nadali deben ser observadas en los protarsos

de los machos más estrechos y en el estilete del saco interno del edeago algo más largo con la zona basal más mazuda en este nuevo taxon; otros caracteres menos relevantes, aunque interesantes a la hora de diferenciar ambos táxones, se presentan en las antenas, que en general son algo más largas, y en los bordes basales del pronoto más rectos. Pero sin duda, la mayor evidencia para la independencia de estas tres especies la proporcionan, por un lado la clara separación geográfica y por otro el estudio que se ha realizado del análisis filogenético. Distribución geográfica y ecología La nueva especie se ha localizado en cinco cuevas y es la que presenta una mayor área de distribución de todo el género (fig. 31). Está presente en tres áreas alejadas entre sí que están situadas entre los núcleos de población de San Salvador y Solares, en Medio Cudeyo, y de Pámanes, en Liérganes; todas ellas en las estribaciones del Parque Natural del Macizo de Peña Cabarga y situadas en su extremo más oriental. Las cuevas de la Matorra, cada una de unos 10 m de longitud, se localizan en un pequeño cueto homónimo cuyo relieve carbonatado, a modo de isla, aparece dentro del núcleo urbano de Solares. La cueva de la Raposa, de unos 8 m de longitud, se localiza en una colina muy cerca de la carretera y del núcleo urbano de Pámanes. El sustrato geológico de ambas cavidades está formado por rocas calizas del Aptiense (Cretácico inferior). Por otra parte, el ámbito de las cuevas de Los Moros y El Mato, de unos 500 m de longitud, viene definido por el perímetro impluvial de la dolina en la que se abre el sistema cárstico, incluyendo el sumidero activo de la misma y la dolina adyacente, en donde se registra la surgencia activa de esta dolina (cueva de los Moros). El sustrato geológico de ambas cavidades está formado por rocas calizas del Cenomaniense (Cretácico superior). Todas las cavidades se desarrollan en afloramientos aislados, generalmente de escasa superficie, rodeados de materiales no carbonatados. El área que ocupa cada una de las cuevas es de: 1,43 hectáreas la cueva de la Raposa, y poco más de 2 hectáreas las cuevas de Los Moros–El Mato y de la Matorra,. Las condiciones de habitabilidad son las propias del medio subterráneo profundo, con humedad próxima a la saturación y temperatura constante de entre 9 y 12ºC. Los ejemplares de C. cultellus sp. n. fueron capturados al rastreo, principalmente en aquellas zonas donde se encontraban heces de Rhinolophus euryale. Se encontraron desde los primeros metros hasta las zonas más profundas de las cavidades. La ausencia de diferencias morfológicas destacables entre los individuos de las diferentes poblaciones estudiadas, indica desplazamientos por la red de fisuras (Giachino & Vailati, 2010). En las cuevas de la Raposa, Los Moros y El Mato, que son las más occidentales, convive con Quaestus (Quaesticulus) adnexus (Schaufuss, 1861), especie conocida de numerosas cuevas y ampliamente extendida por todo el carst de Cantabria (Salgado et al., 2007), que también es capaz de colonizar el MSS (Salgado et al., 2008).

Salgado et al.

Cantabrogeus fresnedai Salgado & Luque, sp. n. (figs. 3, 10, 14, 23, 28) Localidad típica España, Cantabria, Esles, T. M. de Sta. Mª de Cayón, cueva de La Peña Caborco, ED50–UTM: 30TVN3431591964, 260 m. Serie tipo Holotipo: ESPAÑA: ♂, Cantabria, Esles, T. M. de Sta. Mª de Cayón, cueva de La Peña Caborco, 9 IV 2010, L. Labrada y C. G. Luque leg. (en CZULE). Paratipos (todos de la misma localidad): 4 ♂♂ y 12 ♀♀ (mismos datos de recolección que el holotipo) (un ejemplar utilizado para extracción de ADN, voucher IBE–RA241); 7 ♂♂ y 14 ♀♀, 30 VI 2010, L. Labrada y C. G. Luque leg. Los paratipos están depositados en los archivos entomológicos de los autores y en CPMG, MCNB, MNCN, MRCN, IBE y CZULE. Descripción del holotipo (♂) La longitud es 2,05 mm; la anchura 1,07 mm. El cuerpo es de forma oval alargada, algo atenuada hacia la parte posterior (fig. 3). El pronoto y los élitros son poco convexos. El punteado de la cabeza es muy fino y superficial, casi inexistente, siendo el tegumento muy brillante. Las antenas son muy largas (1,44 mm), casi alcanzan los dos tercios de la longitud del cuerpo. En ellas, el artejo 2º es el más largo de todos; los artejos 3º y 5º son iguales entre sí, al igual que los artejos 4º y 6º que son un poco más cortos que los anteriores; el artejo 7º es ligeramente más largo que el 9º; el artejo 8º es algo más de vez y media más largo que ancho (tabla 3). El pronoto es claramente transverso, 1,82 veces más ancho que largo; la zona basal es tan ancha como la zona anterior de los élitros; los márgenes laterales están curvados regularmente en la mitad anterior, siendo algo menos curvados en la mitad posterior hacia la base; la máxima anchura se sitúa hacia la mitad; los vértices son poco afilados y los ángulos posteriores poco agudos; el tegumento muestra un punteado muy fino y superficial. Los élitros son 1,44 veces más largos que anchos; presentan la máxima anchura hacia el cuarto anterior; los márgenes laterales están curvados de modo regular hasta la zona apical, siendo esta zona estrecha y arqueada; el punteado es más visible que el del pronoto, con los puntos más grandes; ambos élitros están desligados a lo largo de la sutura elitral; la estría sutural está bien marcada en toda su longitud y no se observan estriolas transversas. La quilla mesoventral es alta y larga, y muestra las características propias del género. Las patas son gráciles y bastante largas, muestran las mesotibias algo curvadas y las metatibias rectas; los protarsos tienen el primer tarsómero tan ancho o ligeramente más estrecho que el extremo apical de la protibia y es claramente más largo que ancho; el oniquio es casi tan largo como los tarsómeros segundo al cuarto. El edeago es largo (0,52 mm); el lóbulo medio, en visión dorsal, muestra los márgenes regularmente arqueados tanto hacia la zona basal, que se estrecha, como hacia la zona apical que también se estrecha para formar un arco más afilado que en

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Tabla 3. Medidas de los artejos antenales de Cantabrogeus fresnedai sp. n., holotipo: L. Longitud; A. Anchura (50 unidades equivalen a 0,65 mm). Table 3. Measurement of the antennomeres of Cantabrogeus fresnedai n. sp., holotype: L. Length; A. Width (50 units equal 0.65 mm).

1º

2º

3º

4º

5º

6º

7º

8º

9º

10º

11º

10,5

13,0

8,2

7,5

8,2

7,5

10,2

5,3

9,7

9,3

12,0

3,5

3,2

2,4

3,8

3,0

3,8

4,0

10,4

11,8

7,0

6,8

7,0

6,8

9,0

5,0

8,7

8,2

10,8

3,5

3,0

2,2

3,6

3,0

3,8

4,0

Macho

Hembra

las otras especies de este género (fig. 10); en visión lateral, el lóbulo medio está suavemente curvado hasta el ápice, que es muy estrecho y afilado y se curva fuertemente hacia la cara ventral (fig. 14). Los estilos laterales, que están curvados y son algo más cortos que el lóbulo medio, muestran la misma anchura hasta la zona de la maza; en esta zona y en visión lateral están muy poco dilatados, mientras que en visión dorsal en esa zona son más anchos y tienen forma oblonga, alargada; las tres sedas son largas, estando el poro de inserción de la seda inferior más alejado que la distancia entre los poros de las dos apicales. El saco interno del edeago encierra en la zona apical las dos largas bandas de refuerzo situadas lateralmente y una larga estructura verticilada en el medio que se ensancha hacia la parte superior; en la zona basal, se observa un flagelo que es unas cuatro veces más corto que la longitud del lóbulo medio, muy fino anteriormente y algo dilatado en la base y, además, a ambos lados de la zona dilatada se observan dos o tres espinas imbricadas poco desarrolladas y delante de la zona fina del flagelo pequeñas espinas y escamas dispersas (fig. 10). Diagnosis de la hembra La hembra muestra las mismas características morfológicas que las señaladas para C. cultellus sp. n. No obstante, y en relación con esta especie es necesario señalar que en C. fresnedai sp. n. se observan algunas pequeñas diferencias en las antenas, al ser en general los artejos algo más largos (tabla 3) y sobre todo las distintas longitudes en los artejos tercero a sexto; además, el octavo uroventrito es algo más corto, con los lados menos arqueados, la zona apical más truncada y la espina ventral ligeramente más gruesa (fig. 28), y también el complejo espermatecal, que presenta el lóbulo basal de la espermateca algo más corto y curvado (fig. 23). Variabilidad Machos, longitud del cuerpo: 1,98–2,08 mm; anchu-

ra: 1,05–1,08 mm. Hembras, longitud del cuerpo: 2,00–2,12 mm; anchura: 1,06–1,10 mm. Etimología La especie está dedicada a Javier Fresneda, investigador notable en el campo de la fauna subterránea, por su dedicación y gran entusiasmo en la bioespeleología durante estos últimos años. Distribución geográfica y ecología La nueva especie se ha localizado sólo en la cueva de La Peña Caborco, de unos 20 m de longitud, bajo la carretera local próxima a la surgencia y arroyo de Caborco (o Cajorco). La cavidad se ha desarrollado en un afloramiento de calizas jurásicas al sur del monte de Rascanio, aislado y diferenciado de los afloramientos Urgonianos (Cretácico inferior) del macizo de Las Enguinzas (961 m), así como de otros afloramientos de calizas jurásicas de los Montes de Pas y Pisueña, a pesar de encontrarse geográficamente próximos todos ellos. Así pues, parece que este enclave está geológicamente aislado de las áreas limítrofes en las que se localizan otras especies ―p. ej. C. antimachus sp. n., C. luquei (Salgado, 1993) o Fresnedaella lucius (Salgado et al., 2011)―, estando rodeado de materiales no carbonatados y compartimentado a su vez por una serie de fallas (fig. 31). En la cavidad el aire se encuentra saturado de vapor de agua y la temperatura se encuentra entre 8 y 11ºC. El relieve carbonatado del entorno de la cueva tiene una superficie de poco más de 2 hectáreas. Hay que señalar que la cueva de La Peña Caborco permanecía totalmente aislada del exterior hasta que fue horadada accidentalmente en 2006 por unos trabajadores que construían un camino. Los ejemplares de C. fresnedai sp. n. fueron capturados mediante rastreo, principalmente en aquellas zonas donde se encontraban heces de Rhinolophus euryale. Todo parece indicar que el lugar de La Peña es el único reducto donde habita la especie.

Salgado et al.

Heras

Los Moros

El Mato San Salvador

Santander Bay

Solares

Cabarga

Graciosa

568 m

Matorra

Prementera Pinanquera

2 3

Los Moros

San Vitores

Santander

Miera

Cotorro

Pámanes

4000 2500 1000 500 50 0

Spain

Raposa

Liérganes

Penagos

200 km

Asón 500

1000

8 Los Gentiles

Llanos

s Pa

Pisueña

El Encinar

500

Picón del Fraile 1.625 m

500

1000

Castro Valnera 1.718 m

Rascanio 620 m

5 km

Enguinzas 961 m

Jaral

Tujo

Horcones

Bustablado

Esles Peña Caborco

Masío Canto Encaramado

Carcabal

Ajanedo Palenciana

Cobijón

Covallarco Cascajosas Merilla

Machurro

Picojeniro 814 m

Vallina

Cubiobramante

Cayuela

Salitre Osos Sapo La Puntida

Torcón del Haya El Cotero

Lavalle

S. Juan

Los Moros

Tejuelo

975 m Bernallán

La Canal Riañón

1034 m

La Muela

Horno II

Early lower Cretaceous (Aptian/Lower Bedoulian)

Alcor 960 m

Gritty limestones with clay intercalations and sandstones Reef–limestones, interbedded with sandstones, caly and maris Las Mazas 968 m

La Canal de la Cubía

908 m

Selaya

Las Regadas 730 m

Nozales

Villacarriedo

La Cueva

Miera

Sopeña

Molino

732 m

898 m

Len de Cortiguera o Cocino

1 km

Limestones with Toucasia and Orbitalinas

Caves (Cantabrogeus sp.)

Limestones with Rudists and Orbitalinas

Caves (Fresnedaella sp.)

Upper Cretcic Limestone

Caves (Quaestus sp.)

Jurassic Limestone

Thrusts

Triassic (Keuper diapiric materials)

Fults

Sincline Anticline

Fig. 31. Cartografía geológica a escala 1:50.000 del sur de la bahía de Santander mostrando la cuenca del río Miera y sus estribaciones, con las áreas de distribución de las especies del género Cantabrogeus y la localización de Fresnedaella lucius (8). Localización de las cuevas de C. cultellus sp. n. (1, 2, 3), C. luquei (4), C. fresnedai (5), C. antimachus (6) y C. nadali (7). Los datos sobre la geología fueron proporcionados por el Sistema de Información de Cartografía Geológica Continua (SIGECO) del IGME. (Explicación en el texto.) Fig. 31. Geological map scale 1:50.000 of the south of the Santander bay with the River Miera basin and nearby areas. The distribution of the species of Cantabrogeus and Fresnedaella lucius (8) is shown. Caves with C. cultellus sp. n. (1, 2, 3), C. luquei (4), C. fresnedai (5), C. antimachus (6) and C. nadali (7). Geological data from the Sistema de Información de Cartografía Geológica Continua (SIGECO) of the IGME. (See text for details.)

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Santander

Covallarco

Miera

Arredondo

Cayuela

Covallarco

600 m Glaciar del G谩ndara Glaciar del Miera

Pic贸n del Fraile 1625 m

600 m

Castro Valnera 1718 m Glaciar del Trueba

2 km

Fig. 32. Glaciares cuaternarios del macizo de Castro Valnera. Situaci贸n de las cuevas de Covallarco y de Cayuela. Fig. 32. Quaternary glaciers of the Castro Valnera massif. The location of the caves of Covallarco and Cayuela is marked.

Cantabrogeus luquei (Salgado, 1993) (figs. 4, 6, 7, 11, 15, 18, 24, 29) Speocharis luquei Salgado, 1993: 31 Localidad típica "Grotte du Encinar, 8 IX 1991, Llanos (Cantabria)" (Salgado, 1993). Material estudiado y referencias bibliográficas España: Cantabria: 1. Penagos, Llanos, cueva de los Gentiles, 8 IX 1991, Luque leg., 3 ♂♂ y 2 ♀♀, paratipos (CZULE, MHNG, MNHNP, CAC, CPMG, CRM, CED) (Salgado, 1993); 29 II 1992, Salgado leg., 8 ♂♂ y 5 ♀♀, paratipos (CZULE, MHNG, MNHNP, CAC, CPMG, CRM, CED) (Salgado, 1993); Salgado (2000); 3 VII 2008, Salgado, Faille y Fresneda, leg., 13 ejs. (IBE, CJF, CAF); Salgado et al. (2008). 2. Penagos, Llanos, cueva del Encinar (= cueva de la Peña), 8 IX 1991, Luque leg., 6 ♂♂ y 4 ♀♀, holotipo (CZULE) y paratipos (CZULE, MHNG, MNHNP, CAC, CPMG, CRM, CED) (Salgado, 1993); 29 II 1992, Salgado leg., 40 ♂♂ y 23 ♀♀, paratipos (CZULE, MHNG, MNHNP, CAC, CPMG, CRM, CED, CJF) (Salgado, 1993); Salgado (2000); 16 XI 1996, Salgado leg., 53 ejs. (CZULE, CCB, CJF); 3 VII 2008, Salgado, Faille y Fresneda, leg., 29 ejs. (IBE, CAF); Salgado et al. (2008). Breve descripción La forma del cuerpo se muestra en la figura 4. La longitud es 2,15–2,50 mm. Las antenas no diferencian una maza apical y son relativamente largas ya que casi alcanzan el tercio basal de los élitros; los artejos son cilíndricos, excepto el 1º, 7º, 9º y 10º que se ensanchan en la zona apical; también, en ellas, el artejo 3º es algo más largo que los artejos 4º al 6º, siendo el 4º el más corto, y el 9º ligeramente más largo que el 10º (tabla 4). La estría sutural, aunque completa, está poco marcada hacia la zona apical. Los protarsos del macho están dilatados, si bien son algo más estrechos que la máxima anchura de las tibias. El edeago, en visión dorsal (fig. 11), está poco afilado; en visión lateral (fig. 15), se muestra muy arqueado hacia la mitad, siendo la extremidad del lóbulo medio puntiaguda y un poco curvada hacia la cara ventral. Los estilos laterales, que no alcanzan la cima del lóbulo medio, presentan la maza oblonga y poco dilatada; en ella se insertan tres sedas que son largas y de longitud similar con los dos poros de inserción apicales ligeramente más próximos entre sí que el poro inferior. El saco interno (fig. 18) encierra un estilete bastante robusto y más bien corto, con la base ensanchada; a ambos lados de la base del estilete se observan un par de placas fuertemente esclerotizadas dispuestas en arco y con los márgenes internos dentados, además de la estructura verticilada característica del género, que en esta especie es larga y muy patente. En la hembra la morfología corporal es similar a la del macho. El octavo uroventrito (fig. 29) muestra la zona apical en arco poco curvado y la espina ventral corta, curvada con la base algo ensanchada. El com-

Salgado et al.

plejo espermático (fig. 24) presenta una espermateca con el lóbulo basal dilatado y oblongo, mientras que el lóbulo apical es claramente más pequeño y redondeado; el conducto espermático es fino, se inserta en la zona postero–inferior del lóbulo basal y es unas cuatro veces más largo que la espermateca. Discusión Salgado (1993) incluyó Cantabrogeus luquei en la serie filética Speocharis Jeannel, 1910 (hoy Quaestus Perreau, 2000) y señalaba su proximidad a Speocharis nadali Salgado, 1978 (hoy Cantabrogeus nadali), debido a que ambas especies presentaban la forma del edeago y los estilos laterales muy semejantes, y que las diferencias más evidentes debían ser observadas en los protarsos del macho, en la relación de algunos artejos antenales y en las estructuras del saco interno del edeago (ver clave). Hoy día esos caracteres siguen siendo la base de diferenciación entre las dos especies, además de la notable separación geográfica que existe entre las zonas cársticas que colonizan ambas especies. Distribución geográfica y ecología La cueva del Encinar o de la Peña (localidad típica), la cueva de Los Gentiles y la sima tapada de El Mato, están enclavadas en un pequeño macizo calcáreo jurásico aislado, todas en Llanos, término municipal de Penagos. El área cárstica que coloniza C. luquei está claramente aislada por cabalgamientos y fallas de las áreas limítrofes en las que se localizan C. cultellus sp. n. y C. fresnedai sp. n. (fig. 31). El relieve carbonatado del entorno de la cueva de Los Gentiles y la sima de El Mato tiene una superficie de poco más de 5 hectáreas, y la cueva del Encinar se desarrolla en poco más de 3 hectáreas. El aire de estas cavidades se encuentra saturado de vapor de agua y la temperatura se encuentra entre 9º y 12ºC. Las últimas capturas de C. luquei fueron realizadas en la cueva de Los Gentiles (ED50–UTM 30TVN3625098110) por C.G. Luque y L. Labrada el 25 de septiembre de 2010, y 2 ♂♂ y 1 ♀ fueron empleados para el estudio cromosómico en la School of Biological Sciences del Royal Holloway de la Universidad de Londres, quedando el resto de ejemplares enviados depositados en la colección del BMNH (Angus et al., en prensa). Esta especie se captura en número elevado y fácilmente tanto en el interior de la cueva de Los Gentiles como de la cueva del Encinar (ED50–UTM 30TVN3566897700). En la cueva del Encinar, en el tramo más próximo a la entrada, los ejemplares se colectan en número mucho más reducido alimentándose de materia orgánica ya sea vegetal o animal descompuesta y también de las raicillas enterradas. Sin embargo, en la cueva de Los Gentiles son capturados dentro de una pequeña sala situada bajo una chimenea en la zona más profunda de la gruta y en la galería que enlaza con el resto de la cavidad hacia la sima de El Mato. En ambos casos los especímenes se alimentan de pequeños depósitos de heces de Rhinolophus euryale. Por último, C. luquei coexiste en los primeros tramos de ambas cuevas con Quaestus

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Tabla 4. Medidas de los artejos antenales de Cantabrogeus luquei (Salgado, 1993): L. Longitud; A. Anchura (50 unidades equivalen a 0,65 mm). Table 4. Measurement of the antennomeres of Cantabrogeus luquei (Salgado, 1993): L. Length; A. Width (50 units equal 0.65 mm).

1º

2º

3º

4º

5º

6º

7º

8º

9º

10º

11º

10,5

12,0

8,2

7,5

8,0

9,0

5,6

9,0

8,6

11,0

4,7

3,2

2,0

3,9

2,8

3,9

4,5

10,0

11,5

7,4

6,8

7,2

8,0

5,2

8,0

7,6

10,0

3,6

2,9

2,0

3,7

2,8

3,8

4,2

Macho

Hembra

(Quaesticulus) adnexus (Schaufuss, 1861), especie conocida de numerosas cuevas y ampliamente extendida por todo el carst de Cantabria (Salgado et al., 2007; Labrada et al., 2010). Cantabrogeus nadali (Salgado, 1978) (figs. 5, 12, 16, 25, 30) Speocharis nadali Salgado, 1978: 16

Localidad típica "Cueva de la Cañuela" (Salgado, 1978). Material estudiado y referencias bibliográficas España: Cantabria: 1. Arredondo, Bustablado, cueva de la Cañuela, 3, 5 VIII 1954, Nègre, Dresco y Derouet leg., 3 ♂♂ y 6 ♀♀, holotipo y paratipos (MCNB) (Salgado, 1978); Bellés & Escolà (1979); Escolà (1986); 13 VII 1984, Salgado y Rodríguez leg., 4 ejs. (CZULE); 13 X 1997, Salgado leg., 10 ejs. (CJF); 3 VII 2008, Salgado, Faille y Fresneda, leg., 4 ejs. (IBE, para estudio molecular); Salgado et al. (2008). Breve descripción La talla está comprendida entre 2,10–2,50 mm. La forma corporal (fig. 5) es ovalada, convexa y poco estrechada posteriormente. Las antenas sobrepasan un poco la mitad de la longitud del cuerpo; en ellas, el artejo 1º es más robusto que el 2º, aunque es algo más corto, el artejo 3º es tan largo como el 7º y los artejos 4º al 6º son casi iguales, mientras que el 9º es ligeramente más largo que el 10º (tabla 5). La estría sutural se extiende a lo largo de todo el élitro y está menos marcada en las zonas apical y basal. La quilla mesoventral, que es alta y larga, presenta el borde ventral un poco ensanchado a lo largo de la zona media, pudiéndose observar en algunos ejemplares un surco longitudinal corto y muy estrecho. El primer artejo de los protarsos de los machos es más ancho que la zona de máxima

anchura de la tibia (relación = 1,22) y es claramente más largo que ancho. El edeago, en visión dorsal (fig. 12) muestra la zona apical bastante arqueada; en visión lateral (fig. 16), se observa poco arqueado, con el ápice del lóbulo medio afilado y un poco curvado hacia la cara ventral; los estilos laterales son tan largos como el lóbulo medio y ambos finalizan en una maza oblonga en la que se insertan tres sedas largas con los poros de inserción equidistantes; el saco interno (fig. 12) encierra un estilete más bien corto y delgado, ligeramente dilatado y curvado en la zona basal, pero sin formar una cazoleta; en esta zona y a ambos lados se observan espinas esclerotizadas aunque poco desarrolladas, no se forman placas, y hacia la zona media del saco se presenta la característica estructura verticilada que no es muy robusta y se observa algo más ensanchada hacia la zona apical. El octavo uroventrito (fig. 30) es similar al de C. luquei. El complejo espermático (fig. 25) de la hembra comprende una espermateca con el lóbulo basal oval alargado y el apical redondeado, siendo el basal un poco más ancho y dos veces y media más largo que el apical; el conducto espermático es corto, unas tres veces más largo que la espermateca y se muestra ligeramente ensanchado hacia la zona de unión con la espermateca, zona en la que desemboca la glándula espermática. Discusión Por las características morfológicas externas y la forma del edeago y del complejo espermático la especie más parecida es C. cultellus; si bien, todas las especies de este género son muy similares en la morfología externa y las genitalias. Las estructuras de diferenciación de esta especie en relación con las otras, deben ser observadas: en los protarsos de los machos, en las proporciones de los artejos de las antenas, en la quilla mesoventral, en la longitud de los estilos laterales respecto al lóbulo medio y, sobre todo, en la forma y desarrollo de las piezas esclerotizadas que se encierran en el saco interno.

Salgado et al.

Tabla 5. Medidas de los artejos antenales de Cantabrogeus nadali (Salgado, 1978): L. Longitud; A. Anchura (50 unidades equivalen a 0,65 mm). Table 5. Measurement of the antennomeres of Cantabrogeus nadali (Salgado, 1978): L. Length; A. Width (50 units equal 0.65 mm).

1º

2º

3º

4º

5º

6º

7º

8º

9º

10º

11º

11,3

12,5

8,7

7,8

8,7

5,2

8,5

8,3

10,3

4,2

3,3

2,0

4,1

3,0

4,1

4,8

10,2

11,2

7,0

6,3

6,4

7,0

4,8

6,7

6,5

9,5

4,0

3,1

2,2

4,0

3,0

4,0

4,5

Macho

Hembra

A todo ello habría que añadir que el área cárstica que coloniza esta especie está totalmente aislada respecto de las otras especies del género. Distribución geográfica y ecología Esta especie es conocida únicamente de la localidad típica, la cueva de Cayuela o Cañuela (ED50–UTM: 30TVN4966091720, 300 m), en Bustablado, término municipal de Arredondo (fig. 31). El dato que señala que los ejemplares de la cueva de Los Moros en San Salvador, término municipal de Medio Cudeyo (Salgado et al., 2008), pertenecen a esta especie es erróneo, y como se señala en el trabajo actual corresponden a C. cultellus sp. n. Esta cavidad forma parte de la mayor red subterránea de la península ibérica, de 20 km2 de extensión, cuyo desarrollo ha estado condicionado por la estructura y composición litológica de los macizos del Tejuelo y La Muela (fig. 31). Ambos macizos se labran sobre materiales cretácicos de facies urgoniana, unidad sedimentológica principalmente calcárea, de edad Aptiense–Albiense (Barea & González–Gallego, 1997). Los dos macizos se encuentran fragmentados en bloques, con fracturas de dirección dominante NW–SE y NE–SW que los compartimentan. Aunque las principales direcciones estructurales son de dirección WSW–ENE, destacan para el caso que nos ocupa la falla de Esles y sobre todo la falla que recorre Selaya hasta Arredondo (N80ºE) que según se prolonga hacia el Este, pasa a ser el eje anticlinal de Socueva. Barea & González–Gallego (1997) destacan el carácter kárstico sensu stricto del sistema acuífero bajo los macizos del Tejuelo–La Muela y no descartan la posibilidad de un trasvase subterráneo en el Plioceno (durante las primeras fases de formación del sistema) desde los paleovalles del Miera (a partir de las cuevas del Salitre, Sapo y Puntida) hacia las surgencias de Bustablado (Asón), a través de la cueva de Cayuela (figs. 31, 32). Las primeras capturas de esta especie fueron realizadas por J. Nègre, E. Dresco y J. Derouet en

agosto de 1954, y los ejemplares fueron depositados en la colección del Museu de Ciències Naturals de Barcelona. Posteriormente, J. M. Salgado y D. Rodríguez realizaron varias capturas en los años 1984 y 1998, volviendo a realizar nuevas colectas en el año 2008, J. M. Salgado, J. Fresneda e I. Ribera. Los ejemplares siempre se encontraron al rastreo casi exclusivamente en los primeros metros de la amplia zona de entrada de la cueva alimentándose de las egagrópilas recientes de Estrigiformes. Los ejemplares colectados nunca han sido numerosos; coexiste con Quaestus (Quaesticulus) sharpi bolivari (Jeannel, 1913), siendo esta especie más abundante. Filogenia de las especies del género Cantabrogeus Los fragmentos secuenciados de genes codificantes (cox1, cob, nad1) y del gen nuclear SSU no incluían ninguna inserción o deleción, y el alineamiento no ofrece ambigüedades. Para los genes ribosomales rrnL y LSU y el trnL las diferencias de longitud son mínimas, y sólo afectan a algunos grupos externos (Breuilites y Quaestus), siendo la longitud de todos los ejemplares de Cantabrogeus y Fresnedaella estudiados idénticas. Los resultados del análisis filogenético (fig. 33; tabla 6) muestran que el género Cantabrogeus es monofilético con un alto soporte (100% bootstrap), y hermano del género Fresnedaella, aunque con poco soporte. Junto con la especie Quaestus pasensis forman un clado muy bien soportado, que aparece como derivado dentro del género Quaestus. La parafilia de este género ya fue demostrada en Ribera et al. (2010), en este caso respecto al género Espanoliella, por lo que se hace necesaria una revisión taxonómica que adecúe la clasificación de la «serie Quaestus» a los últimos resultados filogenéticos. Dentro del género Cantabrogeus hay una politomía basal, incluyendo las especies C. fresnedai, C. luquei

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Cantabrogeus antimachus RA34

97 Cantabrogeus antimachus AC85

Cantabrogeus cultellus AC83

Cantabrogeus antimachus AC84

100

Cantabrogeus cultellus AF119 Cantabrogeus nadali AF4

100

Cantabrogeus luquei AF3

Cantabrogeus fresnedai RA241

100

Fresnedaella lucius RA188

Quaestus pasensis AC97

Quaestus noltei IRC2 Quaestus jeannel AI1075

Quaestus adnexus AF11

Breuilites eloyi AI662 0,2 Fig. 33. Filograma obtenido con RAxML. En los nodos se incluye el soporte (bootstrap), cuando es mayor que el 50%. Ver la tabla 6 para el origen de los ejemplares. Fig. 33. Phylogram obtained with RAxML. Numbers in nodes, bootstrap support when above 50%. See table 6 for details on the origin of specimens.

y un clado formado por el resto de las especies. La resolución entre estos tres linages tiene muy poco soporte. Las relaciones dentro del clado de C. nadali están bien soportadas, con C. cultellus hermana de C. antimachus, y las dos especies hermanas de C. nadali. Los tres ejemplares de C. antimachus son idénticos para todos los genes secuenciados. De acuerdo con la datación realizada en Ribera et al. (2010), la separación entre Breuilites y Quaestus se realizó hace aproximadamente 29 Ma, y entre Q. noltei y Q. jeannei hace aproximadamente 23 Ma. Según el filograma obtenido (fig. 33), y teniendo en cuenta estas fechas, el origen de Cantabrogeus habría que situarlo entre el final de Mioceno y el ini-

cio del Plioceno, y la diversificación de las especies conocidas del género se habría producido durante el Pleistoceno. Las cladogénesis más antiguas dentro del género han sido aquellas que han originado los táxones que se encuentran en la periferia y a menor altitud del área de distribución actual de las especies de Cantabrogeus, en territorios Jurásicos (C. fresnedai y C. luquei). Las especies del grupo de C. nadali se localizan en territorios Cretácicos, bien en la periferia del aparato glaciar (C. nadali y C. antimachus) o bien en las áreas calizas donde se han producido difluencias o desplazamientos del río Miera durante su encajamiento (C. cultellus). La superficie de inundación de

Salgado et al.

Tabla 6. Material examinado en el estudio filogenético, con número de voucher y números de acceso en GenBank de las secuencias obtenidas: JMS (leg. J. M. Salgado), CGL (leg. C. G. Luque), AF (leg. A. Faille), JF (leg. J. Fresneda), IR (leg. I. Ribera), AC (leg. A. Cieslak). No Especie

Voucher

MNCN–AI662 Asturias, Caravia Alta–Arriondas,

Breuilites eloyi

Cantabrogeus antimachus sp. n. IBE–AC84

Localidad cueva de Entrecuevas Cantabria, Carcabal–Merilla, San Roque de

Rio Miera, cueva de Covallarco

Cantabria, Carcabal–Merilla, San Roque de

Cantabrogeus antimachus sp. n. IBE–AC85

Cantabrogeus antimachus sp. n. IBE–RA34

Rio Miera, cueva de Covallarco Cantabria, Carcabal–Merilla, San Roque de

Rio Miera, cueva de Covallarco

Cantabrogeus cultellus sp. n.

IBE–AC83

Cantabria, Solares, cueva de la Matorra IV

Cantabrogeus cultellus sp. n.

IBE–AF119

Cantabria, San Salvador–Medio Cudeyo,

cueva de el Mato

Cantabria, Esles–Santa María De Cayón,

Cantabrogeus fresnedai sp. n.

IBE–RA241

cueva de la Peña Caborco

Cantabrogeus luquei

IBE–AF3

Cantabria, Llanos–Penagos, cueva del Encinar

Cantabrogeus nadali

IBE–AF4

Cantabria, Bustablado, cueva la Cayuela

Fresnedaella lucius

IBE–RA188

Cantabria, Selaya, cueva de La Canal de la Cubia

Quaestus (Quaesticulus) adnexus IBE–AF11

9 Cantabria, Llanos–Penagos, cueva del Encinar

Quaestus (Quaestus) jeannei pongai MNCN–AI1075 Asturias, Viboli, cueva de los Moros

Quaestus (Quaesticulus) noltei

Quaestus (Quaesticulus) pasensis IBE–AC97

NHM–IRC2

la paleodesembocadura del Miera por la ría de San Salvador, al pie de Peña Cabarga, se asocia con los periodos transgresivos y regresivos marinos según los diferentes momentos de la evolución del estuario (Moreno & Mediato, 2010), desde el Eoceno Superior, hace unos 44 Ma, hasta la transgresión Flandriense, poco después del último máximo glacial. Las transgresiones más recientes han podido desempeñar un papel determinante en el aislamiento de las distintas poblaciones conocidas de C. cultellus. Biogeografía del género Cantabrogeus Los resultados de un estudio filogenético con estimaciones del tiempo de divergencia de los elementos de la "serie Quaestus" (sensu Perreau, 2000), a partir de datos combinados de diferentes fragmentos del genoma mitocondrial y nuclear, apoyan la parafilia del género Quaestus, y sugieren que su origen co-

Guipúzcoa, Mendaro, cueva del Viento Cantabria, Ocejo–Luena, cueva del Rellano

incidió con un período de enfriamiento global rápido e intenso en el límite del Eoceno–Oligoceno (Ribera et al., 2010); aunque las glaciaciones del Pleistoceno debieron condicionar la estructuración poblacional de numerosos táxones. La diversificación de los Leptodirini cantábricos de la "serie Quaestus" tiene su origen entre el Oligoceno y el Mioceno, seguramente a partir de ancestros que ya estaban plenamente adaptados a la vida subterránea (Ribera et al., 2010). En este periodo, durante la segunda parte del Mioceno, es cuando tuvo lugar uno de los mayores enfriamientos mundiales (hace unos 14 Ma), con el clímax situado hacia los 7–5 Ma; este fenómeno se vio acompañado por un aumento de la aridez en extensas regiones de Eurasia у África, fenómeno que se agudizó en el Plioceno. Precisamente, en relación con los acontecimientos climáticos de finales del Plioceno у la transición al Pleistoceno (5,3–1,8 Ma), se produjo en los últimos dos millones de años una alternancia periódica de fases glaciares e interglaciares, de forma que aproximada-

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Table 6. Studied material for the phylogenetic analyses, with voucher and accession numbers of the sequences used: JMS (J. M. Salgado leg.), CGL (C. G. Luque leg.), AF (A. Faille leg.), JF (J. Fresneda leg.), IR (I. Ribera leg.), AC (A. Cieslak leg.). Fecha 21 I 2006

Leg.

cox1

JMS

GU356859

rrnL–trnL–nad1

cob

SSU

GU356755 GU356810 GU356911

LSU GU356949

24 VIII 2008 JMS

HE663494

HE663504

CGL

HE663495

HE663505

JMS & CGL

HE663496

24 V 2008 6 VI 2009

HE663535 HE663506 HE663512

HE663520

HE663528 HE663507 HE663513

HE663521

23 VIII 2008 CGL 21 IX 2008

JMS & CGL

HE663497

HE663514

HE663522

HE663498

HE663529 HE663508 HE663515

HE663523

JMS, AF, JF, IR & AC HE663499

HE663530 HE663509 HE663516

HE663524

HE663531 HE663510 HE663517

HE663525

9 IV 2010

CGL

3 VII 2008

JMS, AF, JF, IR & AC HE663500

15 VI 2010

CGL

HE663501

HE663534

HE663518

3 VII 2008

JMS, AF, JF, IR & AC HE663502

HE663532

HE663519

HE663526

24 VI 2006

JMS

GU356884

GU356782 HE663511 GU356929

GU356976

18 VII 2000

GU356883

GU356781 GU356831

GU356975

HE663503

HE663533

HE663527

23 VIII 2008 CGL

mente el 80% del Cuaternario del norte de Europa ha sido tiempo glaciar (Svendsen et al., 2004). Ante este panorama, la distribución actual del género Cantabrogeus en áreas disyuntas debe corresponder a relictos de distribuciones durante el Pleistoceno, cuyas especies más derivadas se encuentran en el límite de la máxima extensión glaciar de los valles del Miera у de Asón (fig. 31). Hay que destacar el importante papel que debió desempeñar el medio subterráneo como "área refugio o de endemismo" durante las glaciaciones del Cuaternario para táxones de muy diferente condición ecológica (Peck, 1980; Holsinger, 2000, 2005; Fresneda & Salgado, 2001; Salgado & Fresneda, 2004; Fresneda et al., 2009). En el área de cabecera del Miera, Gándara y marginalmente del Asón, se sitúa el núcleo montañoso de Castro Valnera (1.718 m). Aquí se encuentran huellas de un glaciarismo fuertemente subordinado al relieve cárstico preglacial que posibilitó la acumulación de importantes espesores de hielo y, por extensión, el

desarrollo de lenguas de hielo que se extendieron a lo largo del entorno de Castro Valnera (fig. 32), donde se desarrolló un glaciar de valle de más de 50 km2 próximo al mar Cantábrico (Mugnier, 1969; Moñino et al., 1988; Serrano, 1996). En concreto, las vertientes N y NE de Castro Valnera han sido modeladas por los hielos pleistocénicos, dando lugar a la artesa glaciar del valle del Miera, de 4 km de longitud, cuyo frente desciende hacia los 600 m de altitud, o a un glaciar de piedemonte hacia el valle del Gándara, de 6 km de longitud, con dos arcos morrénicos bien marcados de una única glaciación, a similar cota (fig. 32). Como se observa en el mapa geológico cuyo esquema se muestra en la figura 31, las áreas cársticas de estudio están afectadas por una alta complejidad tectónica y aparecen claramente diferenciadas en función de su litología y morfogénesis (Portero & Ramírez del Pozo, 1978; Pujalte, 1979). Parece lógico pensar que estos fenómenos y procesos están relacionados con la convulsa historia geológica y paleoclimática

Salgado et al.

de la región Cantábrica, con importantes episodios orogénicos y crisis climáticas, que han promovido la aparición de barreras de aislamiento geográfico que han influido en la diversificación del género Cantabrogeus. La zona de estudio se encuentra afectada por una importante red de grandes fracturas o fallas que actúan precisamente como barreras naturales. Existe una tectónica de fracturación de orientación preferente E–W, a la que acompañan estructuras de plegamiento en la misma dirección. También se observa una gran profusión de fallas en sentido NE–SW asociadas a la falla de Esles, gran accidente tectónico con funcionamiento gravitacional en la zona de estudio. A lo largo de toda esta estructura se localizan y aíslan las poblaciones más meridionales de Cantabrogeus fresnedai, C. antimachus y C. nadali. Esta estructura es de gran importancia, ya que delimita claramente un sector cárstico dentro del área anticlinal de Villacarriedo limitado al Sur por la falla de Selaya– Arredondo, donde se localiza y aísla la población de Fresnedaella lucius, en el que afloran formaciones del Jurásico y del Cretácico inferior en escarpes N–S causados por la "flexión del río Miera" (un monoclinal de directriz N–S que hunde el flanco Este). Mientras que las poblaciones más septentrionales, además de verse aisladas por fallas y cabalgamientos, también colonizan rocas calizas con diferentes períodos de formación, siendo así que C. luquei coloniza calizas jurásicas y C. cultellus calizas cretácicas. Estas barreras, combinadas con las vicisitudes climáticas, han debido ser las principales causas que han conducido a los procesos de especiación del género Cantabrogeus, al igual que ocurre en otras regiones cársticas con otras poblaciones troglobias de Leptodirini (Bellés & Martínez, 1980; Salgado, 1995, 1999; Perreau & Tronquet, 2001; Fresneda et al., 2009). En cuanto al posible origen de la especie partenogenética C. antimachus sp. n., Kearney (2005), Lundmark (2006) y Lundmark & Saura (2006), al igual que otros autores, han sugerido que los patrones de la partenogénesis geográfica reflejan una asociación partenogénesis–ambiente, fuertemente afectada por disturbios como, por ejemplo, las condiciones adversas y vicisitudes extremas de los ciclos glaciares durante el Cuaternario, dado que las formas partenogenéticas fueron capaces de avanzar en tiempos relativamente recientes sobre las áreas cubiertas por glaciares, en tanto que las formas bisexuales estarían restringidas en áreas que nunca fueron ocupadas por glaciares (Hörandl, 2009). Es decir, la distribución remota o periférica de las especies partenogenéticas se debería esencialmente a que cada individuo es capaz de fundar una nueva colonia por sí mismo, y la partenogénesis animal podría surgir como respuesta a las peculiares adaptaciones o deficiencias de sus progenitores sexuales, compensadas esencialmente por una capacidad colonizadora superior. Aunque podría ser también que lo observado hoy en la naturaleza sea sólo una etapa en un proceso de separación geográfica (aislamiento) que se da muy lentamente, produciendo así una ilusión de coexistencia entre formas sexuales y asexuales.

Agradecimientos Los ejemplares estudiados en el presente trabajo fueron recolectados en muestreos bioespeleológicos, con la autorización y financiación de la Dirección General para la Biodiversidad del Gobierno de Cantabria, a la que se quiere dar las gracias por valorar los invertebrados cavernícolas como grupo de estudio para la conservación de la Biodiversidad en Cantabria. Se agradece también la ayuda de J. Bedoya "Josefo" (MNCN) (†), A. Izquierdo (MNCN) y R. Alonso (IBE) en el laboratorio, y la de A. Faille y A. Cieslak en los estudios de la filogenia de los Leptodirini. Este trabajo se ha beneficiado del proyecto CGI2007–61943/BOS de A. Cieslak (MNCN, CSIC). Referencias Angus, R. B., Edwards, D. B., Luque, C. G. & Labrada, L. (en prensa). L. A chromosomal investigation of some European Leiodidae (Coleoptera), with particular focus on Spanish subterranean Leptodirini. Comparative Cytogenetics. Barea, J. & González–Gallego, F. J., 1997. Karstogénesis del Macizo de Porracolina (Cantabria), a partir del estudio de la Torca de Bernallán. Actas del VII Congreso Español de Espeleología (Barcelona): 135–140. Bellés, X. & Escolà, O., 1979. Addicions al catàleg de Bathysciinae (Col. Catopidae) ibèrics d’ençà la classificació de Laneyrie (1967). Espeleòleg, 28: 569–572. Bellés, X. & Martínez, A., 1980. La ecología y la especiación de los Bathysciinae (Col. Catopidae) en la región del Penedés (Cataluña, España). Mémoires de Biospéologie, 7: 221–233. Dupré, E., 1992. Analyse comparée du sac interne des Bathysciinae (Col., Catopidae): Intérêt taxonomique, considérations sur l’evolution fonctionnelle du sac. Mémoires de Biospéologie, 19: 169–186. Escolà, O., 1986. Updating of Bathysciinae of the Iberian Peninsula (Col. Catopidae). Comunicacions del 9 Congrés Internacional d’Espeleologia, Barcelona, 2: 129–133. Fresneda, J., Bourdeau, C & Faille, A., 2009. El género Trapezodirus Jeannel, consideraciones biogeográficas y presencia en el medio hipogeo del macizo de Cotiella (Pirineos, Huesca, España). Cotiella, 1: 24–40. Fresneda, J. & Salgado, J. M., 2001. Quaestus (Quaestus) asturicus sp. n. (Coleoptera, Cholevidae, Leptodirinae) de la sierra de Cuera (Asturias, España). Ecología y biogeografía. Boletín de la Asociación Española de Entomología, 25(1–2): 103–114. Fresneda, J., Salgado, J. M. & Ribera, I., 2007. Phylogeny of western Mediterranean Leptodirini, with an emphasis on genital characters (Coleoptera: Leiodidae: Cholevinae). Systematic Entomology, 32: 332–358. Giachino P. M. & Vailati D., 2010. The Subterranean Environment. Hypogean life, concepts and col-

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Razón de sexos y morfometría de Calidris minutilla (Aves, Scolopacidae) en Cuba: un análisis a partir de especímenes en colecciones científicas I. García–Lau, A. González, A. Jiménez, M. Acosta & L. Mugica

García–Lau, I., González, A., Jiménez, A., Acosta, M. & Mugica, L., 2012. Razón de sexos y morfometría de Calidris minutilla (Aves, Scolopacidae) en Cuba: un análisis a partir de especímenes en colecciones científicas. Animal Biodiversity and Conservation, 35.1: 51–58. Abstract Sex ratio and morphometrics of Calidris minutilla (Aves, Scolopacidae) in Cuba: an analysis of specimens in scientific collections.— Calidris minutilla (Least Sandpiper) populations exhibit morphometric variation across breeding and wintering sites. We documented sex ratio (N = 99) and morphological measurements (N = 49) of Least Sandpiper inhabiting Cuba using specimens in museum collections. We also assessed bill length variation in relation to the longitude (degrees) and type of coastal zone where sampling was conducted. Proportion of female was 0.47 and morphometric measurements were within the range described for the species. Differences in bill length were explained by sex but not by sampling site characteristics. Key words: Calidris minutilla, Sex ratio, Morphometry, Cuba, Collections. Resumen Razón de sexos y morfometría de Calidris minutilla (Aves, Scolopacidae) en Cuba: un análisis a partir de especímenes de colecciones científicas.— Las poblaciones de Calidris minutilla (zarapiquito) presentan variaciones morfométricas tanto en los lugares de cría como en los de invernada. Se documentan la razón de sexos (N = 99) y medidas morfométricas (N = 49) del zarapiquito en Cuba a partir de especímenes conservados en colecciones científicas. Además, se evalúan posibles variaciones en la longitud del pico teniendo en cuenta la ubicación longitudinal (grados) y el tipo de zona costera donde fue realizado el muestreo. La proporción de hembras fue del 0,47 y las medidas morfométricas estaban dentro del rango descrito para esta especie. Las variaciones en la longitud del pico fueron atribuibles únicamente al sexo y no a las características del lugar de captura. Palabras claves: Calidris minutilla, Razón de sexos, Morfometría, Cuba, Colecciones. (Received: 13 XI 11; Conditional acceptance: 9 II 12; Final acceptance: 10 IV 12) Ianela García–Lau, Museo de Historia Natural 'Felipe Poey', Fac. de Biología, Univ. de La Habana, Calle 25, No. 455, entre J e I, Vedado, La Habana (Cuba).– Alieny González, Ariam Jiménez, Martín Acosta & Lourdes Mugica, Depto. de Biología Animal y Humana, Fac. de Biología, Univ. de La Habana, Calle 25, No. 455, entre J e I, Vedado, La Habana (Cuba). Corresponding autor: I. García–Lau. E–mail: ianela@fbio.uh.cu

ISSN: 1578–665X

Introducción Algunas especies migratorias de la familia Scolopacidae presentan patrones de variaciones morfológicas a nivel geográfico (Myers, 1981; Cooper, 1994; Nebel et al., 2002; Dierschke, 2004; Nebel, 2006). Particularmente, en Calidris minutilla (zarapiquito), la variación morfométrica más notable ocurre en la longitud del pico y puede expresarse tanto entre lugares de cría como entre localidades de invernada (Cooper, 1994; Nebel, 2006). El área de cría de C. minutilla abarca Alaska y el Ártico canadiense y dentro de este rango, las poblaciones presentes en la costa del Pacífico muestran picos más cortos que las poblaciones reproductivas de la costa atlántica (Cooper, 1994). A su vez, se han documentado diferencias morfométricas y en la razón de sexos a lo largo del área de invernada (Nebel, 2006), la cual se extiende desde el sur de los Estados Unidos hasta el norte de Chile y el este de Brasil (Cooper, 1994). En esta ave de dimorfismo sexual inverso, la longitud del pico tiende a aumentar en ambos sexos hacia las localidades más al sur de la distribución invernal (Nebel, 2006). Para varias especies del género Calidris se ha sugerido que las diferencias latitudinales en la longitud del pico responden al aumento en la proporción de invertebrados bentónicos en la columna de sedimento en dichas latitudes (Mathot et al., 2007). Al igual que sus congéneres, C. minutilla se alimenta mediante el picoteo y/o el rastreo dependiendo de las características del sustrato y la disponibilidad de presas (Colwell & Landrum, 1993). Cuba es un sitio de paso y de invernada importante para C. minutilla (Garrido & Kirkconnell, 2000). Además, dentro de su género, es la especie más común en los humedales cubanos (Blanco, 2006). A pesar de ello, son escasos los estudios básicos de sus poblaciones en el territorio nacional (Acosta et al., 2003; Blanco, 2006). Las características geográficas del archipiélago cubano (posición geográfica y extensión), así como la diversidad de hábitats costeros brindan un escenario propicio para investigar posibles variaciones en la morfometría de esta especie. Sobre Cuba inciden dos rutas migratorias, la ruta del Mississippi y la ruta de la Costa Atlántica (Brown et al., 2001; González, 2002). Datos empíricos basados en la recuperación de anillas en aves del orden Charadriiformes demuestran que las rutas que influyen sobre Cuba difieren en cuanto a la magnitud del área del país sobre la que inciden (Blanco, 2006). Los individuos anillados en el interior de Norteamérica y que presumiblemente migran a través de la ruta del Mississippi, han sido recobrados fundamentalmente en las provincias más occidentales del país (desde Pinar del Río hasta Matanzas), mientras que los anillados en la costa este de Norteamérica se han recobrado a todo lo largo de Cuba (Blanco, 2006). Estas dos rutas migratorias son también las más importantes para C. minutilla durante la migración otoñal (Cramp & Simmons, 1983), pues solo una parte de la población del oeste migra hacia al sur por la costa del Pacífico (Del Hoyo et al., 1996). De este modo,

García–Lau et al.

la Ruta del Mississippi pudiera incluir individuos de C. minutilla con menor longitud del pico (parte de la población de la costa oeste y centro del área de distribución reproductiva), mientras que la ruta de la Costa Atlántica pudiera incorporar individuos con mayor longitud de pico (poblaciones reproductivas de la costa este de Norteamérica). Por otra parte, las características del sustrato del hábitat de forrajeo inciden sobre el uso del hábitat (Kelsey & Hassal, 1989; Mouristen & Jensen, 1992), las estrategias de forrajeo (Grant, 1984; Granadeiro et al., 2006) y la eficiencia de forrajeo (Myers et al., 1980; Gerritsen & Van Heezik, 1985) de varias especies de aves limícolas. Por tanto, es válido esperar que determinadas características morfológicas de los individuos, como la longitud del pico, puedan mostrar variaciones en función del tipo de sustrato. Por ejemplo, se han documentado variaciones en la longitud del pico de Calidris pusilla relacionadas con las características granulométricas del sustrato en sitios de paso migratorio (Harrington, 1982). En esta especie, los individuos con mayor longitud de pico estuvieron presentes en hábitat de forrajeo con un alto contenido de lodo, mientras que individuos con picos significativamente menores fueron detectados en sitios donde predominó el sustrato de arena (Harrington, 1982). En Cuba se reconocen dos tipos de zonas costeras (mar oceánico y plataforma continental) que presentan características diferentes en cuanto al sustrato predominante en el complejo litoral–estuarino (Fernández & Pérez, 2009). En la zona costera de mar oceánico predominan las costas abrasivas de sustrato rocoso o arenoso, o la combinación de ambos (Fernández & Pérez, 2009). En cambio, la zona de mar de plataforma está mayormente formada por costas biogénicas, acumulativas, donde predomina el sustrato lodoso (Fernández & Pérez, 2009). El presente trabajo ofrece información sobre la razón de sexos y la morfometría de C. minutilla en Cuba a partir de especímenes depositados en colecciones científicas. Los objetivos fueron 1) describir la razón de sexos y las medidas morfométricas por sexo de C. minutilla en el archipiélago cubano, y 2) evaluar posibles diferencias en la longitud del pico de esta ave en Cuba teniendo en cuenta la ubicación longitudinal y el tipo de zona costera del lugar de captura. En relación con el segundo objetivo, si se asume que las dos rutas migratorias contienen individuos con diferencias en la longitud del pico en función de su lugar de cría, podría esperarse que los individuos colectados en la región occidental del país presenten picos más cortos que los de la región oriental. Por otra parte, se espera que las aves recolectadas en la zona costera de mar oceánico presenten la longitud del pico comparativamente menor que los encontrados en la zona de mar de plataforma. Esta predicción se basa en las diferencias granulométricas en el sustrato predominante en cada tipo de zona costera (Fernández & Pérez, 2009).

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84,93ºW

83,00ºW

81,07ºW

79,14ºW

77,21ºW

75,28ºW

24,00ºN

21,90ºN

150 km

19,95ºN

Fig. 1. Distribución de los lugares de captura de Calidris minutilla en Cuba a partir de la información disponible en diez colecciones científicas. El mapa muestra la distribución longitudinal de los puntos de muestreo y el tipo de zona costera (los polígonos destacan la zona costera de mar oceánico, el resto de la costa cubana es de plataforma continental). Fig. 1. Sampling sites for Calidris minutilla deposited in ten scientific collections. The map shows the longitudinal distribution of sampling sites and type of coastal zone (polygons highlight oceanic coastal zones, the remaining coast is continental shelf).

Material y métodos Tamaño de muestra y toma de datos Para el análisis de la razón de sexos se recopiló información de 99 especímenes de C. minutilla capturados en el archipiélago cubano entre 1900–1993 (fig. 1). Estos se encuentran depositados en diez colecciones pertenecientes a instituciones científicas y/o educacionales de Cuba (Museo de Historia Natural “Felipe Poey”, Instituto de Ecología y Sistemática, Museo Nacional de Historia Natural de Cuba, Museo de Historia Natural “Charles T. Ramsden”, Museo de Historia Natural “Tomás Romay”, N = 49) y de Estados Unidos (United States National Museum of Natural History, Smithsonian Institution; Museum of Comparative Zoology; University of Michigan Museum of Zoology; Yale Peabody Museum; Lousiana State University Museum of Zoology, N = 50). Se tomaron como datos fundamentales el sexo y el lugar de captura señalado en cada una de las etiquetas. El análisis morfométrico se realizó solamente con los especímenes depositados en las instituciones cubanas (N = 49) debido a la imposibilidad de trabajar directamente con las pieles de estudio de Estados Unidos y controlar con ello el error de medición. Se midió la longitud, altura y anchura del pico, así como

la longitud del ala aplanada a cada uno de los especímenes, siempre que su estado de conservación lo permitió. Las medidas fueron tomadas de acuerdo con Gratto–Trevor (2004) y siempre por la misma persona (IGL). La longitud del pico se midió desde su extremo más distal hasta donde comienza la línea de plumas en su base (culmen expuesto). La altura y anchura del pico se midieron en la base de dicha estructura tomando como referencia la misma línea de plumas. El ala se midió plegada y aplanada, desde la articulación del carpo hasta la punta externa de la décima primaria. Las medidas relacionadas con el pico fueron obtenidas con un pie de rey (± 0,01 mm) y para el ala aplanada se utilizó una regla (± 1 mm). A cada individuo medido le fue asignada la ubicación longitudinal (grados) y el tipo de zona costera (mar oceánico o plataforma; Fernández & Pérez, 2009) en función de la información del lugar de captura documentada en la etiqueta (fig. 1). A los individuos colectados en lagunas interiores (N = 3) se les asignó la categoría de zona costera de mar de plataforma, pues esta guarda relación con las orillas de lodo. Análisis de datos Se utilizó una prueba de bondad de ajuste (χ2) para comparar la frecuencia de sexos en Cuba. Para la

García–Lau et al.

N W

E S

Leyenda

10 5 1

Hembras Machos

150 km

Fig. 2. Número de hembras y machos de Calidris minutilla capturados en localidades cubanas según información disponible en diez colecciones científicas. Fig. 2. Number of Calidris minutilla females and males collected in Cuban localities as indicated from information available in ten scientific collections.

caracterización morfométrica de los sexos de C. minutilla en el territorio, se calcularon los parámetros estadísticos de tendencia central (media) y variabilidad (desviación estándar, rango y coeficiente de variación) a cada una de las variables analizadas. Las variables morfométricas fueron transformadas logarítmicamente [log10 (x)]. Todas cumplieron con los criterios de normalidad (Shapiro–Wilk’s) y homogeneidad de varianza (Prueba de Bartlet). Se utilizó una prueba t de Student para determinar posibles diferencias entre sexos en estas estructuras. El efecto de las características del lugar de captura (ubicación longitudinal y tipo de zona costera) y el sexo de los individuos (variables predictoras) sobre la longitud del pico (variable respuesta) fue evaluado mediante el uso de modelos de regresión lineal. Se generaron a priori cinco modelos candidatos: (1) sexo; (2) sexo + longitud; (3) sexo + zona costera; (4) sexo + longitud + zona costera; y (5) modelo nulo. El sexo de los individuos capturados se incluyó como variable predictora en todos los modelos debido a la presencia de dimorfismo sexual en C. minutilla (Page, 1974). El proceso de selección de modelos se realizó atendiendo al criterio de información de Akaike ajustado para tamaños de muestra pequeños (AICc), su diferencia entre modelos (ΔAICc) y la verosimilitud relativa de Akaike (ωi) (Burnham & Anderson, 2002). Los mejores modelos fueron aquellos con ΔAICc < 2. Se consideró que los modelos con ΔAICc entre 2–4, 4–7 y > 7, tuvieron alguna, poca o ninguna evidencia, respectivamente. La importancia relativa de cada una de las variables predictoras (Ri), dentro de los modelos candidatos, fue determinada por el sumatorio de la verosimilitud relativa de Akaike de todos los modelos que contenían la variable en consideración.

El valor obtenido fue una medida de la fortaleza de la variable para explicar la variación de la longitud del pico dentro de Cuba. Para evaluar la confiabilidad y precisión de cada una de las variables predictoras, se calculó el intervalo de confianza (IC) del 95%. Cuando este último incluyó el valor cero, se asumió un valor explicativo de la variable pobre. Se utilizó el programa R 2.10.0 (R Development Core Team, 2009) para el análisis de los datos. Resultados Razón de sexos y morfometría La proporción de hembras y machos fue similar (0,47 y 0,53, respectivamente; χ2 = 0,161; p = 0,688; gl = 1). No obstante, al analizar la razón de sexos por lugar de captura no siempre se encontró esta generalidad (fig. 2). En la tabla 1 se muestran los estadísticos de tendencia central y variabilidad para las medidas morfométricas. Las hembras tendieron a ser mayores que los machos en todas las variables analizadas, aunque solo se encontraron diferencias significativas entre sexos en la longitud del pico y el ala aplanada. Estas variables a su vez, fueron las que mostraron un coeficiente de variación menor, seguidas por la altura y por la anchura del pico en este orden. Variaciones de la longitud del pico Dentro del grupo de modelos candidatos, aquel que solo incluyó el sexo (modelo 1) fue el que mejor explicó la variación de la longitud del pico dentro de Cuba

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Tabla 1. Medidas mofométricas de hembras y machos de Calidris minutilla a partir de especímenes depositados en cinco colecciones científicas cubanas. Table 1. Morphometric measurements of Calidris minutilla females and males obtained from specimens available in five scientific collections in Cuba.

Variables (mm)

Sexo

Longitud del pico Hembras Altura del pico

Ala aplanada

media ± DE

Rango

2,61

0,01

18,53 ± 0,91

16,56–20,22

4,91

Machos

17,85 ± 0,89

16,04–19,79

4,98

Hembras

4,35 ± 0,34

3,74–4,95

7,82

Machos

4,18 ± 0,45

3,23–5,00

10,76

Anchura del pico Hembras

1,42

3,23 ± 0,39

2,40–4,12

12,07

Machos

3,05 ± 0,42

2,21–3,86

13,77

1,50

Hembras

86,27 ± 0,65

85,00–87,00

0,75

Machos

83,74 ± 2,28

79,00–88,00

2,72

0,16 0,14

3,56 < 0,01

(tabla 2). El efecto de esta variable fue positivo y el límite de confianza no se superpuso al valor cero, lo que evidenció su importancia. Aunque los modelos que consideraron el efecto aditivo del sexo y la longitud (modelo 2) o la zona costera (modelo 3) presentaron algún grado de evidencia y un mencionable apoyo de los datos (∆AICc = 2–4; ωi = 0,17), la importancia relativa de estas variables adicionales, así como el tamaño de su efecto y la presencia del valor cero dentro del límite de confianza evidenciaron un valor explicativo pobre sobre la variación de la longitud del pico de C. minutilla (tabla 2). Discusión Son escasos los trabajos que brindan información sobre la composición sexual y la morfometría de las poblaciones de C. minutilla en los lugares de paso migratorio o de invernada (Butler & Kaiser, 1995; Nebel, 2006; Lehnen & Krementz, 2007), sobre todo en el Caribe donde esta especie es muy numerosa (Morrinson et al., 2001). Los datos de las colecciones sugieren una razón de sexos en el archipiélago cubano muy cercana a 1:1 (53% de hembras). La única referencia disponible para Cuba, con la cual podrían compararse estos resultados, proviene de una extrapolación a partir de los datos ofrecidos por Nebel (2006). En este sentido, si se tiene en cuenta una relación positiva y lineal entre la proporción de hembras de C. minutilla y la latitud del lugar de invernada, podría esperarse 63% de hembras en Cuba (22°N). Sin embargo, la proporción de hembras según las capturas realizadas en localidades cubanas fue un 16% menor a lo esperado. Es probable que esta incongruencia se deba al uso de diferentes criterios de clasificación de sexos. Para los especímenes en colecciones la clasificación de sexos

proviene de la inspección gonadal que se realiza durante el proceso de disecado. En cambio, Nebel (2006) utilizó un método menos preciso, propuesto por Page (1974), para estimar el sexo de esta especie a partir del largo del pico. Algunos autores han advertido sobre la poca confiabilidad de los resultados al utilizar este criterio en aves en vida libre (Pyle, 2008), mientras que otros han alertado sobre la necesidad de reexaminar el método pues sus resultados sugieren un posible sesgo hacia las hembras en los lugares de paso (Butler & Kaiser, 1995; Lehnen & Krementz, 2007). Al reasignar el sexo a los especímenes en colecciones a través del crietrio de Page (1974), la razón de sexo para Cuba fue 1:1 (50% de hembras). Sin embargo, la eficacia de este método fue baja (41% de clasificaciones correctas) pues un 20% de la muestra estaba mal clasificada (4 de 23 hembras y 6 de 26 machos) y un 39% de los individuos quedaron sin clasificar (19 de 49 individuos). Otra explicación para la incongruencia encontrada, podría proceder de sesgos durante la captura o la taxidermia de los ejemplares. No obstante, el presente trabajo combina una serie de aspectos que pudieran favorecer la aleatoriedad de los datos analizados. Por ejemplo, la información provino de diez instituciones cubanas y extranjeras con objetivos de captura diferentes. Además, más del 50% de los ejemplares se recolectaron durante la primera mitad del siglo XX, cuando la mayoría de las expediciones se organizaban con el fin de enriquecer las colecciones. Por otra parte, es poco probable que durante la captura de los individuos ocurriera un sesgo hacia uno de los sexos ya que el plumaje de esta especie es monomórfico (Del Hoyo et al., 1996). La baja frecuencia de capturas equitativas por sexo en las localidades analizadas sugiere que estas fueron hechas al azar y que la atención no estuvo dirigida hacia un sexo en particular en el momento de la captura y/o taxidermia.

García–Lau et al.

Tabla 2. Resultados de la selección de modelos para evaluar la variación de la longitud del pico de Calidris minutilla en Cuba en relación con el sexo de los individuos y características del lugar de captura (ubicación longitudinal y el tipo de zona costera). Los modelos fueron ordenados de acuerdo con el criterio de información de Akaike ajustado para muestras pequeñas (AICc mejor modelo = 130,91). Para todos los modelos se dan el número de parámetros (K), la diferencia en AICc entre el modelo con mayor rango y el modelo en cuestión (ΔAICc) y la verosimilitud relativa del modelo (ωi). Además, se ofrece la importancia relativa de las variables (Ri), así como el valor promedio estimado de los parámetros (β) y el intervalo de confianza del 95% (IC 95%). Table 2. Model selection results to assess bill length variation of Calidris minutilla in Cuba in relation to sex and sampling site characteristics (site longitude and type of coast). Models were ranked according to Akaike’s information criterion adjusted for small sample size (top model AICc = 130.91). The number of parameters in the model (K), the difference in AICc between the top ranked model and the model in question (ΔAICc) and the weight indicating the relative likelihood of the model (ωi) are given for all models. The variable relative importance (Ri), the model averaged parameter estimates (β) and its 95% confidence interval are also given.

ΔAICc

No. modelo

0,00

0,55

2,32

0,17

2,33

0,17

4,33

0,06

4,73

0,05

1,00

0,94

0,22

18,066

0,634

0,002

–0,013

15,94 a 20,20

0,07 a 1,20

IC 95%

Intercepto

Sexo

Longitud

Zona costera

ωi

–0,02 a 0,03 –0,16 a 0,13

Los resultados morfométricos obtenidos en este trabajo no son estrictamente comparables a los de estudios realizados con individuos en vida libre debido a la posible reducción que pueden sufrir algunas variables morfométricas durante el proceso de conservación (Summers, 1976). En este sentido, el hecho de que la longitud del pico fuera menos dimórfica que el ala aplanada pudiera ser un artificio del trabajo con pieles de estudio. De igual forma, es probable que el ancho y el alto del pico presentaran los mayores coeficientes de variación debido a que la ranfoteca y las comisuras bucales en esta especie son muy membranosas (Del Hoyo et al., 1996). Ambos resultados parecen indicar que las dimensiones relacionadas con el pico podrían sufrir notables cambios a consecuencia de la desecación. No obstante, la longitud del pico promedio observado en Cuba se correspondió con el rango descrito para la especie y presentó una mayor similitud con aquellos de los que se informó en localidades ubicadas al centro y este de Norteamérica (Jehl, 1970; Miller, 1979; Gratto et al., 1984). Lo anterior fue más evidente entre los machos capturados en Cuba y aquellos capturados en la Isla de Sable, Nueva Escocia (Miller, 1979) y la Bahía de Fundy (Gratto et al., 1984). Las variaciones existentes en la longitud del pico de C. minutilla en Cuba solo fueron atribuibles al sexo

de los individuos. Esta fue la variable predictora más importante, lo que se asocia con el grado de dimorfismo sexual descrito para la especie (Jehl, 1970; Page, 1974; Miller, 1979; Gratto et al., 1984). Al parecer, no existen variaciones notables en la longitud del pico de C. minutilla asociados al lugar donde fue realizada la colecta. Este resultado parece indicar que la posible incidencia sobre Cuba occidental de individuos que migran por la ruta del Mississippi no tiene un efecto detectable en la morfometría de la población de aves que utiliza este país. Igualmente, al menos con los datos disponibles para este trabajo, el tipo de zona costera y el sustrato predominante en ellas tampoco explicó las variaciones detectadas en la longitud del pico. Debe considerarse que los resultados obtenidos podrían estar influenciados por los cambios que sufren las estructuras corporales durante y después de la preparación de las pieles. Así mismo, ha de considerarse el posible sesgo resultante de la información limitada que ofrecen las colecciones sobre las características del lugar de captura. Futuros estudios con aves en vida libre, que cuenten con un tamaño de muestra mayor y una caracterización detallada del hábitat de recolección (p. ej.: análisis granulométricos y/o disponibilidad de presas en la columna del sedimento), podrán esclarecer mejor los aspectos morfométricos explorados en este estudio.

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Agradecimientos Agradecemos a todos los que de una manera u otra contribuyeron en la recopilación de los datos y facilitaron el trabajo con las pieles de estudio, especialmente a David Winkler (Cornell Laboratory of Ornithology), Benjamin Winger y James Dean (United States National Museum of Natural History, Smithsonian Institution), Rafaela Aguilera (Instituto de Ecología y Sistemática), Arturo Kirkconnell (Museo Nacional de Historia Natural de Cuba) y Misleydis Almeida (Universidad de Oriente). También queremos expresar nuestro agradecimiento a dos revisores anónimos por las sugerencias realizadas. Referencias Acosta, M., López, A. C. & Mugica, L., 2003. Relación entre la morfología del pico y la segregación trófica de las especies en la comunidad de aves acuáticas del agroecosistema arrocero. Revista Biología, 17: 31–41. Blanco, P., 2006. Distribución y áreas de importancia para las aves del orden Charadriiformes en Cuba. Tesis doctoral, Univ. de La Habana. Brown, S., Hickey, C., Harrington, B. & Gill, R., 2001. United States Shorebird Conservation Plant., 2nd ed. Manomet, MA: Manomet Center for Conservation Sciences, Massachusetts. Burnham, K. P. & Anderson, D. R., 2002. Model selection and multimodel inference. A practical information–theoretical approach. Springer, New York. Butler, R. W. & Kaiser, G. W., 1995. Migration chronology, sex ratio, and body mass of Least Sandpipers in British Columbia. Wilson Bulletin, 107: 413–422. Colwell, M. A. & Landrum, S. L., 1993. Nonrandom shorebird distribution and fine–scale variation in prey abundance. Condor, 95: 94–103. Cooper, J. M., 1994. Least Sandpiper (Calidris minutilla). En: The Birds of North America: 115 (A. Poole & F. Gill, Eds.). The Academy of Natural Sciences, Philadelphia; The American Ornithologists’ Union, Washington D. C. Cramp, S. & Simmons, K. E. L., 1983. The birds of the western palearctic. Handbook of the birds of Middle Europe, the Middle East, and North Africa, waders to gulls. Oxford Univ. Press, Oxford. Del Hoyo, J., Elliott, A. & Sargatal, J., 1996. Handbook of the birds of the world. Vol. 3. Hoatzin to Auks. Ediciones Lynx, Barcelona. Dierschke, V., 2004. Differential departure of wintering adult and first–year Purple Sandpipers Calidris maritima from Helgoland (south–east North Sea). Wader Study Group Bulletin, 105: 84–86. Fernández, G. & Pérez, R. (Eds.), 2009. Evaluación del medio ambiente cubano GEO Cuba 2007. Ediciones Centenario, Santo Domingo. Garrido, O. H. & Kirkconnell, A., 2000. Field guide to the birds of Cuba. Comstock Publishing Associates, Cornell Univ. Press, Ithaca, New York. Gerritsen, A. F. C. & Van Heezik, Y. M., 1985. Sub-

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Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Non–invasive sampling of endangered neotropical river otters reveals high levels of dispersion in the Lacantun River System of Chiapas, Mexico J. Ortega, D. Navarrete & J. E. Maldonado

Ortega, J., Navarrete, D. & Maldonado, J. E., 2012. Non–invasive sampling of endangered neotropical river otters reveals high levels of dispersion in the Lacantun River System of Chiapas, Mexico. Animal Biodiversity and Conservation, 35.1: 59–69. Abstract Non–invasive sampling of endangered neotropical river otters reveals high levels of dispersion in the Lacantun River System of Chiapas, Mexico.— Patterns of genetic dispersion, levels of population genetic structure, and movement of the neotropical river otter (Lontra longicaudis) were investigated by screening eight polymorphic microsatellites from DNA extracted from fecal samples, collected in a hydrologic system of the Lacandon rainforest in Chiapas, Mexico. A total of 34 unique genotypes were detected from our surveys along six different rivers, and the effect of landscape genetic structure was studied. We recovered 16 of the 34 individuals in multiple rivers at multiple times. We found high levels of dispersion and low levels of genetic differentiation among otters from the six surveyed rivers (P > 0.05), except for the pairwise comparison among the Lacantún and José rivers (P < 0.05). We recommend that conservation management plans for the species consider the entire Lacantún River System and its tributaries as a single management unit to ensure the maintenance of current levels of population genetic diversity, because the population analyzed seems to follow a source–sink dynamic mainly determined by the existence of the major river. Key words: Assignment test, Chiapas, Lacandon rainforest, Low genetic structure, Microsatellites, Neotropical river otter. Resumen El muestreo no invasivo de las nutrias neotropicales, una especie amenazada, revela altos niveles de dispersión en el sistema fluvial del Lacantún, en Chiapas, México.— Se investigaron patrones de dispersión genética, niveles de estructura poblacional genética, y desplazamientos de las nutrias neotropicales (Lontra longicaudis) mediante el screening de ocho microsatélites polimórficos tomados del DNA de muestras fecales, que fueron recogidas en el sistema hidrológico del río Lacantún de la Selva Lacandona, Chiapas, México. Se detectó un total de 34 genotipos únicos a lo largo de seis ríos, estudiándose el efecto de la estructura genética según el paisaje. Se identificaron 16 de los 34 individuos estudiados en varios de los ríos y en múltiples ocasiones. Encontramos altos niveles de dispersión y bajos niveles de diferenciación genética entre las nutrias de los seis ríos estudiados (P > 0,05), con excepción de las comparaciones por pares entre los ríos José y Lacantún (P < 0,05). Se recomienda que en los planes de gestión para esta especie se considere el sistema hidrológico del río Lacantún como una sola entidad, para así mantener los niveles de diversidad genética encontrados, dado que parece que la población analizada sigue una dinámica de fuente–sumidero determinada por el pricipal río de la zona. Palabras clave: Test de asignación, Chiapas, Selva Lacandona, Estructura genética baja, Microsatélites, Nutria neotropical. (Received: 11 X 11; Conditional acceptance: 11 I 12; Final acceptance: 26 IV 12) Jorge Ortega & Daya Navarrete, Lab. de Ictiología y Limnología, Depto. de Zoología, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Inst. Politécnico Nacional, Prolongación de Carpio y Plan de Ayala s/n., Col. Sto. Tomas, 11340, México, D. F.– Jesús E. Maldonado, Center for Conservation and Evolutionary Genetics, Smithsonian Conservation Biology Inst., National Zoological Park, Washington, DC 20008, USA. Corresponding author: Jorge Ortega E–mail: artibeus2@aol.com ISSN: 1578–665X

Ortega et al.

Introduction The neotropical river otter (Lontra longicaudis) is a semi–aquatic carnivore that has been protected by Mexican law since 1994 (NOM, 1994) and is also considered an endangered species according to CITES Appendix I (Larivière, 1999). Its current distribution includes Central America, South America, and the island of Trinidad in the Caribbean. It is found in different riverine habitats, including deciduous and evergreen forests, but it is thought to prefer clear rivers and streams. In Mexico, populations of the neotropical river otter currently exist in larger rivers and their tributaries along the northern states of Sinaloa and Jalisco to the southern states of Chiapas, Veracruz, Oaxaca, and Tabasco, including the Yucatan Peninsula. he Lacandon forest is located in the southeast part of the Mexican state of Chiapas and occupies an area of ca. 957, 240 ha (fig. 1). The protected area has an intricate hydrologic system composed of permanent rivers that are well interconnected by smaller tributaries that become desiccated during the dry season. In the Lacantún River System, neotropical river otters subsist in moderate densities, in part because the Lacandon forest has been protected by the Mexican government and has been minimally impacted by anthropogenic activities. The most obvious way of dispersal for otters is the use of water currents to increase their speed and mobility. They also inhabit transformed rivers where the original vegetation has been cleared by anthropogenic activities. Molecular markers have proven to be an important tool for investigating the patterns of gene flow and levels of genetic structure of otters in different parts of the world. Microsatellite genotype variation in North American river otters (Lontra canadensis) revealed that ecological barriers prevented dispersal, and this resulted in the genetic differentiation of three inland and coastal subpopulations in Louisiana (Latch et al., 2008). Another microsatellite study revealed high levels of gene flow among seven different populations of river otters, where gender differences were fundamental to the understanding of genetic diversity and recolonization in the area (Blundell et al., 2002; Reid et al., 1994). In European otters (Lutra lutra), microsatellite markers revealed that steep and dry areas prevented proper dispersal in 10 river basins and two genetically differentiated otter populations were described for the area (Janssens et al., 2008). In addition, mitochondrial DNA (mtDNA) data helped discover two well–defined subpopulations of the Southern river otter (Lontra provocax) in the southern part of Argentina (Centrón et al., 2008). On a broader scale, allozyme data revealed that the North American river otters (L. canadensis) were sorted in eight geographic regions and that gene flow was more restricted (Serfass et al., 1998). River otters are elusive and difficult to capture. Therefore, in this study, we used non–invasive sampling because it has demonstrated to be an efficient method to conduct genetics studies of wild animals without having to capture them, or even observe them (Dallas et al., 2003). In addition, because the

same individual can be recaptured multiple times in different areas non–invasive sampling can be very useful to more directly study individual movement and dispersion. We extracted DNA from non–invasively collected fecal samples and used eight polymorphic microsatellite loci to study movement patterns and levels of genetic structure among populations of the Neotropical river otter (L. longicaudis) inhabiting the Lacantún River System and its tributaries in the Lacandon forest, Chiapas, Mexico. Our goal was to characterize the levels of genetic diversity from animals sampled in six major rivers to assess movement of individuals and dispersion in an environment without intense anthropogenic activities and low levels of habitat fragmentation. We hypothesized that the complex network of rivers and tributaries throughout the study area would allow neotropical river otters to move freely through the region as one large, panmictic population, especially because during the dry season, tributaries are desiccated and force animals to move back to the larger permanent rivers. To assess our hypothesis we used microsatellites specifically designed for river otters, because they have demonstrated to have sufficient power to examine fine scale genetic structure and tracking dispersion patterns of river otters among the different tributaries (Latch et al., 2008). Material and methods Biological sample We sampled an area that encompassed most of the known current distributional range of the neotropical river otter (Lontra longicaudis) in the southern part of the Lacandon Rainforest Reserve, in the southern state of Chiapas, Mexico. The maximum linear distance between the most distant rivers is 34 km and our geographic scale is limited to the Lacandon Rainforest Reserve extension (957,240 ha). Our sampling was designed to obtain fecal samples from as many individuals as possible in an effort to accomplish an exhaustive sampling of the population and to assess individual movement patterns and dispersion in an environment with low levels of habitat fragmentation. We surveyed eight transects along the six rivers, walking a maximum distance of 10 km from the main Lacantún River, searching for otter latrines with fresh fecal material. Transects were surveyed during two field seasons in the early morning (dry and cold seasons of 2006 and 2007) to avoid the negative effect of the weather on the feces (Hájková et al., 2006). Fresh fecal samples were placed in Falcon tubes with silica gel and transported to the laboratory for analysis. In total, we collected 623 fecal samples along the Lacantún River (LcR, n = 154), Colorado River (CR, n = 65), José River (JR, n = 85), Lagartos River (LgR, n = 97), Miranda River (MR, n = 129), and Tzendales River (TR, n = 93) (fig. 1). We did not identify fecal samples using a genetic marker because visual identification of feces from neotropical river otter from latrines and by the type of food ingested (fish and crustaceans) is an established

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

TR 16º 12' N

Lacandon Rainforest 120º

90º

60º

30º 8 km

MR JR LcR

LgR 16º 05' N

91º W

15º

0º

15º

30º 1000 km 45º

Fig. 1. Rivers sampled in the Lacandon Rainforest, Chiapas, Mexico. Location of the rivers is shown as follows: Miranda (MR), José (JR), Lacantún (LcR), Tzendales (TR), Lagartos (LgR) and Colorado (CR). We included the historical distribution map of the species, and merged the collecting site that is restricted to the extension of the Lacandon Rainforest Reserve. Fig. 1. Ríos muestreados en la Selva Lacandona, Chiapas, México. La localización de los ríos se indica de la forma siguiente: Miranda (MR), José (JR), Lacantún (LcR), Tzendales (TR), Lagartos (LgR) y Colorado (CR). Se ha incluido el mapa de la distribución histórica de la especie y destacado el lugar de recolección que está dentro de la Reserva de la Selva Lacandona.

and very reliable method for documentation of river otters in the field (Medina–Vogel & Gonzalez–Lagos, 2008). DNA was also extracted from blood and fecal samples from five captive L. longicaudis housed at two different zoological parks. This DNA was used as positive controls and to validate the accuracy of our fecal DNA genotypes. Laboratory procedures Whole genomic DNA was extracted from fecal samples using the QIAamp DNA Stool Mini Kit and from blood using the QIAamp Tissue and Blood Kit (QIAGEN) in a separate room from PCR products (Eggert et al., 2005). Quality of DNA was assessed by electrophoresis on 1% agarose gels in combination with molecular weight standards. We optimized DNA amplification following the standard protocol suggested by Lampa et al. (2008). In total, eight polymorphic microsatellite loci designed for the sister species L. canadensis (Beheler et al., 2004, 2005) were optimized and amplified for this species.

PCR conditions consisted of an initial denaturation at 95ºC for 2 minutes, followed by 35 cycles at 94ºC for 30s, respective annealing temperature for 30s, 72ºC for 30s, then 72ºC for 10 minutes. We incorporated variations for the PCR conditions (Protocol 1, 2, and 3) as suggested by Beheler et al., 2004 and Beheler et al., 2005. All reactions were performed in a Perkin Elmer 9700 Thermocycler. Amplifications of microsatellite loci were carried out in a 15 µL volume containing 30 ng of DNA, 0.3 mM of dNTP´s, 0.5 µM of each primer, 1x Taq buffer (2.0 µM of MgCl2, 10 mM of Tris–HCl, 50 mM of KCl), 2.5x of BSA, and 1.0 U of FlexiTaq polymerase (PROMEGA). Each fecal sample was genotyped four independent times to validate our data and to overcome problems associated with low quality DNA obtained from non–invasive samples, and to be consistent with the multi–tube approach (Taberlet et al., 1996). We sexed samples by using the amplification of the zinc finger gene region on agarose gels, following the protocol proposed by Ortega et al. (2004). PCR products were verified by electrophoresis on 1% agarose gels stained with ethid-

Ortega et al.

ium bromide. Fragment analysis was performed on an ABI Prism 3100 Genetic Analyzer. Computer–generated results were analysed using the GeneScan (version 2.1) software, and final allele–sizing was done using the ABI Genotyper package (version 2.1). Genetic analysis We estimated the proportion of polymorphic loci and the average number of alleles per locus using GDA software (Lewis & Zaykin, 2001), and the observed and the expected heterozygosity using POPGENE (Yeh & Boyle, 1997) by the algorithm proposed by Levene (1949). We analysed differences in allele frequency distribution between the different sampled sites for each locus individually and across all loci, and also tested departures from Hardy–Weinberg equilibrium and linkage disequilibrium using GENEPOP version 4.0 (Rousset, 2008). Due to the variation in sample sizes between collecting localities, inbreeding coefficients (Fis) were calculated using the algorithm suggested by Weir & Cockerham (1984). Proportions of allelic dropout and false allele detection associated with the non–invasive sampling were estimated by comparing the genotypes of DNA extracts from fecal samples of captive otters with genotypes of blood DNA extracted from the same otters. The proportion of allelic dropout was estimated as the proportional number of all–PCRs in which a fragment observed in the DNA extracted from blood was undetected in PCRs derived from fecal DNA. The proportion of the false allele detection was estimated as the proportional number of all PCRs in which a fragment observed in the DNA extracted from feces was not present in PCRs derived from DNA extracted from blood (Dallas et al., 2002, 2003). Using the proportion of allele dropout and false allele, we used the program GEMINI (Valière et al., 2002) to obtain the expected proportions of incorrect genotypes estimated for the entire population. We used the same software to determine the ability of our eight microsatellites to distinguish between individuals, the probability of identity (PID) (i.e. the probability of different individuals sharing an identical genotype at random; Mills et al., 2000; Waits et al., 2001) and the PID between siblings using the 5 samples from captive otters caught in the same area, but under the custody of a zoological park. We calculated population substructure and heterozygote deficits using FSTAT version 2.9.3 (Goudet, 1995). Because genotypes from all six sampling localities were in Hardy–Weinberg equilibrium, we calculated pairwise FST for all sampled sites and tested the significance of gene diversity across different sites using 1,000 permutations with the same program; P– values were obtained by multiple comparisons after Bonferroni corrections. We used FST as an estimator of genetic variation between populations because it is more sensitive to test the hypothesis of panmixia. We also investigated population genetic structure using an analysis of molecular variance (AMOVA), as implemented by ARLEQUIN (version 3.01, Excoffier et al., 2005). The variance components are used to calculate differences among populations and between

individuals indifferent rivers. To assess inter–population dispersal, we used assignment tests in the GENECLASS 2 software (Piry et al., 2004), by using the algorithm of Paetkau et al. (1995). These assignment tests use individual genotypes and population allele frequencies to calculate potential migrants and to allocate them to their original populations (Cornuet et al., 1999). In addition, we obtained a graph with the GENETIX v. 4.05 software (Belkhir et al., 1996–2004), and we performed a Factorial Correspondence Analysis (FCA) to visualize the distribution of sampled individuals according to their sample site. In order to understand how genetic variation was distributed within the study area, we first used Bayesian assignment techniques to test for population structure using the program STRUCTURE (version 2.2, Pritchard et al., 2000). This method identifies clusters of genetically similar individuals from multilocus genotypes without prior knowledge of their origin and genetic relationships. We ran a series of pilot runs to estimate Pr(X|K), where X represents the data for K between 1 (the expected value if all individuals belong to the same cluster) and 6 (the maximum number of sampling localities in different rivers). In our final runs to determine the most likely K, we assumed that populations had correlated allele frequencies, inferred alpha from the data, and used a burn–in and Markov chain Monte Carlo (MCMC) of 200,000 followed by 1,000,000. Longer burn–in or MCMC did not change the results. We also conducted estimates of population size by using the mark–recapture data of neotropical river otter genotypes presented in table 1 and the CAPWIRE software (Miller et al., 2005). This program has been recently developed to maximize the use of DNA–based mark–recapture data and performs well for smaller populations (N < 100) with substantial capture heterogeneity. The program has two models to estimate population size, both based on presence or absence of captured heterogeneity. We assumed demographic resolution on the basis of the relatively short sampling time, while geographical resolution was maximized by collecting the scats in the closest rivers. In order to remove pseudo–replicates, scats collected from the same latrine on the same day that originated from the same individual were considered as a single observation. Results During our scat collection surveys of the six rivers we recovered a total of 623 presumed river otter fecal samples. We attempted to isolate DNA from all 623 samples and obtained complete microsatellite and sex data for 154 fecal samples. While our amplification success was low (24.4%), these 154 samples were successfully amplified for all eight microsatellite loci designed by Beheler et al. (2004, 2005) and for a zinc finger sexing marker (Ortega et al., 2004). Furthermore, they met the scoring requirements of our strict protocol applying the multipletube approach. DNA extracted from neotropical river otter feces is

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Table 1. We obtained a total of 154 genotypes for 8 microsatellite loci from the collected fecal samples. We identified 34 unique genotypes and 16 of these were recaptured many times and in many rivers (denoted with an *). This table shows the number of repeated feces collected with each of the 34 unique genotypes, the location, sex of the individual, and the field season (+2006, –2007): #G. Genotype. (For abbreviations, see figure 1.) Tabla 1. Se obtuvo un total de 154 genotipos para los 8 loci de microsatélites a partir de las muestras fecales recogidas. Se identificaron 34 genotipos únicos, 16 de los cuales fueron recapturados en múltiples ocasiones y en varios ríos (seguidos de un *). Esta tabla muestra el número de heces recogidas repetidamente, con cada uno de los 34 genotipos únicos, la localización, el sexo del individuo y la estación del año (+2006, –2007). #G. Genotipos. (Para las abreviaturas ver figura 1.) #G

LcR

LgR

1♀

2♀*

–

3♀*

LcR

LgR

18♀* 2+

2 –

19♀* 1

–

20♂

4♂

21♂

5♀

22♂* 2+

2 –

6♀

23♂

7♂

24♀

–

8♂

9♀*

10♂

11♂

0 0

25♀

26♀

5 –

27♂

3–

28♂

29♀* 3

2–

30♀

31♀* 3–

3– 0

1–

12♀* 1

–

13♀* 3–

14♂* 0

2 –

2–

15♀* 2+

2 –

3–

16♀* 0

1 –

17♂

–

2–

1–

32♂* 0

1–

33♀* 0

2 –

2–

34♂* 3+

2–

notoriously difficult to work with and several factors have been reported to affect PCR amplifications of microsatellite loci in otters (Hajkova et al., 2006). However, results from the comparison of our four replicates per loci suggested that we had low levels of genotyping error for these samples. In addition, PCR error values due to allelic dropout averaged 0.023 for the eight microsatellites tested on feces and blood samples of five captive individuals, and 0.065 for the field samples. For false alleles, we obtained an average value of 0.019 in the control samples, and 0.034 in the field samples. With eight microsatellites in a tissue sample set of 5 otters, we estimated that the probability of random match between unrelated individuals for all multilocus genotypes was 1.3–2.8 10–6 (PID unbiased), and the probability of a random match between siblings for all multilocus genotypes was 4.2–5.5 10–3 (PID sibs). Thus, the overall PID was low, suggesting our selected

microsatellite were adequate to differentiate between individual otters, including relatives. Samples with complete microsatellite data came from along the LcR (n = 47), CR (n = 24), JR (n = 27), LgR (n = 21), MR (n = 20), and TR (n = 15) and represented all of the six rivers from our original surveys (fig. 1). From these 154 fecal samples, we identified 34 unique genotypes, of which 16 were found multiple times in feces from the same river and 18 were also found in multiple rivers (table 1). Among these unique genotypes, sex ratio did not differ from unit. With data for six rivers pooled, fecal samples represented 19 females and 15 males (two tailed binomial test, P = 0.72; table 1). Both sexes were found in the six distinct rivers but in a different spread pattern. Eleven males were collected only once in one river, and 4 individuals were detected at least in 2 different rivers in the area. CR was the river where we found fewest males (3), and it was the site that

Ortega et al.

Table 2. Expected (HE) and observed (HO) heterozygosities and number of alleles per locus (A) for every river sampled. Hardy–Weinberg Equilibrium (HWE) and inbreeding coefficient (FIS) were calculated according to Weir & Cockerham (1984). Significant P values after Bonferroni corrections are denoted in bold. (For abbreviations, see figure 1.) Tabla 2. Heterocigosidad esperada (HE) y observada (HO) y número de alelos por locus (A) para cada río muestreado. Se calcularon el equilibrio de Hardy–Weinberg (HWE) y el coeficiente de consanguinidad (FIS) según Weir & Cockerham (1984). En negrita se consignan del valores P significativos tras las correcciones de Bonferroni. (Para las abreviaturas ver figura 1.)

HWE

Locus

A P–value FIS

RIO02

0.01

0.131

RIO04 10 0.083 0.122 RIO07 RIO08 RIO10 RIO11 RIO13 RIO16 ALL

6 4 3 4 3 3

0.16 0.07

0.241 0.294

0.064 –0.047 0.03 0.16

0.139 0.049

0.089 0.167

LcR

LgR

(n = 47)

(n = 20)

(n = 27)

(n = 24)

(n = 21)

(n = 15)

0.743

0.702

0.796

0.678

0.738

0.706

0.643

0.71

0.437

0.5

0.667

0.878

0.813

0.814

0.857

0.77

0.811

0.857

0.684

0.75

0.6

0.833

0.778

0.815

0.79

0.893

0.761

0.841

0.571

0.632

0.812

0.25

0.467

0.667

0.606

0.701

0.619

0.75

0.689

0.627

0.071

0.5

0.75

0.533

0.583

0.593

0.412

0.458

0.679

0.515

0.598

0.428

0.474

0.437

0.6

0.583

0.518

0.685

0.704

0.536

0.687

0.746

0.571

0.579

0.5

0.25

0.733

0.583

0.5

0.547

0.627

0.571

0.653

0.648

0.571

0.579

0.5

0.467

0.583

0.14

0.313

0.377

0.25

0.439

0.42

0.143

0.263

0.312

0.25

0.467

0.167

HE 0.59 ± 0.2 0.62 ± 0.2 0.65 ± 0.2 0.65 ± 0.2 0.66 ± 0.1 0.67 ± 0.2

HO 0.48 ± 0.3 0.55 ± 0.1 0.53 ± 0.2 0.59 ± 0.3 0.57 ± 0.1 0.58 ± 0.1

did not share genotypes with other rivers. Females appeared to move more among rivers than males because we found 12 female genotypes many times in different rivers: 2 female genotypes were detected in 4 rivers, 8 were recorded in 3 distinct rivers, and 2 were present in 2 rivers. LcR had 11 out of 19 of the recorded genotypes, while Lag contained the fewest female genotypes (4). Also, 7 genotypes found in females in CR were also found in other rivers in the area, which was different from the male pattern. We recorded 38 different alleles with an average of 4.75 ± 2.3 alleles per locus in all of the populations (table 2). The most polymorphic locus was RIO 04 with 10 alleles, and the least polymorphic were RIO 10, RIO 13, and RIO 16, each with 3 alleles. All but three loci were under HWE. The three loci that deviated from HWE showed a heterozygote deficit; none of the loci showed linkage disequilibrium. We did not observe differences in the Fis values among

the different collection sites. We used the multilocus F–statistic because it has been shown that it is not affected by sample size (Pearson coefficient r = 0.29, P > 0.05). Expected heterozygosity values ranged from a minimum 0.59 in LcR to a maximum 0.67 in TR. Observed heterozygosity ranged from 0.48 in LcR to 0.59 in CR (table 2). The results of the AMOVA analysis showed that the greatest source of genetic variation was found within rivers and not between different rivers (table 3). Results from the assignment test in GENECLASS 2 did not show genetic differences between rivers, and many of the samples were not assigned to their original sample site. The sites LgR and CR showed values equal to zero for the assignment test, while MR presented the highest assignment value (36.84). This test revealed a dispersal pattern among individuals from the different rivers, in a well–connected area, suggesting that the level of dispersion among sites is high. The FCA

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

test showed a clear lack of genetic structure in the entire area (fig. 2). F–statistics were not significantly different from P < 0.05, and two loci (RIO 07 and RIO 08) showed the largest fixation indices when compared among the six rivers (table 4). The Fst pairwise comparisons among rivers ranged from 0.0 to 0.018, with no genetic differentiation in any comparisons except for the LcR and JR comparison (P < 0.05). LcR and JR are neighbouring localities and there are no apparent barriers that can prevent dispersal, but JR is a small, seasonally dry river that is unsuitable for the neotropical river otter during the dry season. Overall, our results suggest that there are no biogeographic or ecologic barriers to dispersal because there appears to be continuous flow and FST values did not differ significantly from zero between rivers. The STRUCTURE analysis showed DKMAX = 2.176, with a high score at K = 1, meaning one potential genetic unit in the Lacandon area. The cluster for all individuals in the structure diagram revealed a great deal of admixture (fig. 3). The highest posterior probability was Ln Pr(X|K) = –2,107.1 for the suggested 20 runs for K = 1 (Pritchard et al., 2000). Our results showed similarities among individuals; these results show a high degree of admixture among the different rivers at 90% confidence intervals of the individual’s posterior probabilities.

Table 3. Analysis of molecular variance (AMOVA) for all samples of L. longicaudis: Sv. Source of variation; Sq. Sum of squares; Vc. Variance components; Pv. Percentage variation; Ap. Among populations; Wp. Within populations. Tabla 3. Análisis de varianza molecular (AMOVA) para todas las muestras de L. lingicaudis: Sv. Fuente de variación; Sq. Suma de cuadrados; Vc. Componentes de la variancia; Pv. Variación de porcentages; Ap. Entre poblaciones; Wp. En una misma población.

515.24

1.58

2.80%

10,584.34

55.13

97.20%

Total

11,099.58

56.71

Estimates of population size using CAPWIRE yielded a total of 154 individuals in the area; we reported 34 distinct genotypes, that is, 22% of the

100 80 60

Axis 2 (7.12%)

40 20 0 –20 –40 –60 –80 –100 –120 –140

–8.000 –6.000 –4.000 –2.000

0 2.000 4.000 6.000 8.000 10.000 12.000 14.000 Axis 1 (8.77%)

Fig. 2. Correspondence factorial analysis (CFA) for the samples of the neotropical otter in the six rivers of the area: Ü Miranda River (MR); £ Lacantún River (LcR); ¡ José River (JR); u Colorado River (CR); l Lagartos River (LgR); r Tzendales River (TR). Fig. 2. Análisis de correspondencia factorial (CFA) para las muestras de la nutria neotropical en los seis ríos de la zona: Ü Río Miranda (MR); £ Río Lacantún (LcR); ¡ Río José (JR); u Río Colorado (CR); l Río Lagartos (LgR); r Río Tzendales (TR).

Ortega et al.

Table 4. Pairwise comparisons between the different rivers of the Lacandon forest. Values of FST are shown under the diagonal. In bold, the significant P–values (P < 0.05). (For abbreviations, see figure 1.) Tabla 4. Comparaciones por pares entre los distintos ríos de la Selva Lacandona. Los valores de FST se encuentran por debajo de la diagonal. En negrita, los valores de P significativos (P < 0,05). (Para las abreviaturas ver figura 1.)

LcR

LgR

–

LcR

0.0182

–

0.0172

0.017

–

–0.0013

–0 .0197

0.0149

–

LgR

0.0011

0.0192

–0.0091

–0.0059

–

–0.0034

0.0185

–0.0182

0.0026

–0.0135

–

estimated population. The total population size of otters was subtracted from data obtained on the capture/ recapture genotypes presented in table 1. According to simulation results using CAPWIRE, conducting surveys during the two dry seasons allowed us to obtain DNA samples from 22% of the population (95% CI). With regards to the length of the sampling period needed to estimate the population size, CAPWIRE estimated a period of 45 days (CI: 27–50) which was less than our scat collecting efforts. Discussion Non–invasive surveys conducted in the rivers of the Lacandon rainforest revealed that otters were present in all six major rivers. We detected a total of 34 neotropical river otters over two dry seasons (19 females and 15 males) and determined that 16 of these unique genotypes were recaptured multiple times and in multiple rivers, and during both dry seasons. These results are direct evidence that individuals move freely between different rivers and suggest that there are no barriers for movement among the Lacandon River System (table 1). Furthermore, our estimates of dispersion levels between rivers suggest that they are high enough to prevent genetic differentiation. The pattern of low genetic structure is also strongly supported by the high resolution provided by microsatellite markers in these types of studies (Selkoe & Toonen 2006; Weber et al., 2009). In particular, Latch et al. (2008) found that the North American river otter (L. canadensis) in Louisiana is affected by a variety of landscape habitats that have structured the river otter populations and have prohibited an adequate level of gene flow, but the scale of that study is several times larger than the area surveyed in this study. In comparison, neotropical river otters in the Lacandon rivers showed moderate levels of genetic diversity, but also showed a lack of genetic differ-

entiation among the surveyed sites. This pattern of panmixia could be explained by a recent colonization event into the area. However, given the moderate levels of allelic diversity, a recent invasion of the species seems doubtful. We did not find genetic differentiation among populations of the neotropical river otter. Our results reflected a well–interconnected network of rivers in the Lacandon forest, where individuals show high rates of dispersal. Male North American river otters tend to disperse in close populations (approx. 16 km), whereas females disperse more broadly (approx. 60 km, Blundell et al., 2002). We found that our non–invasive surveys provided direct evidence that both male and female otters move between rivers, athough females appear to move larger distances. More tracking inferences are needed, however, to confirm our results. The hydrological system in the Lacandon forest is composed of a series of permanent rivers, seasonal fishponds, channels, and marshes that provide a continuous flow of water in the area (Inda–Díaz et al., 2009). The lack of variation in Fis values among different localities also supports our findings of a lack of population structure. The home range for the neotropical river otter during the dry season ranges between 2 to 4 km, and can be larger during the rainy season (7 to 9 km; Gallo–Reynoso, 1989). The average distance between rivers that we surveyed was 7 km and therefore, it was not surprising that we recovered the same individuals in adjacent river systems. In well–structured populations, assignments are correctly allocated to their collecting site. Our results do not support the idea that this species is highly territorial and they are concordant with a species that has low levels of genetic structure and disperses over considerable distances (Lorenzen et al., 2008; Paetkau et al., 1995). In addition, these otters can swim a distance of 5 km every day and they may have overlapping home ranges with several individuals in the area (Gallo–Reynoso, 1989).

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

1.00 0.80 0.60 0.40 0.20 0.00

Fig. 3. Bayesian analysis of the nuclear genetic structure of river otter populations among the six sampled rivers in the Lacandon Reserve. Data are based on eight microsatellite loci with 90% probability intervals of probabilities to belong to one of each group. Fig. 3. Análisis bayesiano de la estructura genética nuclear de las poblaciones de nutrias de los seis ríos muestreados en la Reserva de Lacandon. Los datos se basan en ocho locus microsatétile con un 90% de intérvalos de probabilidad del 90% pertenecientes a cada uno de los grupos.

Neotropical river otters are a relatively abundant species in the Lacandon forest. Because of the inhospitality of the tropical rainforest anthropogenic activities are not currently well–developed. The area has remained isolated for long periods of time, colonized only by native Lacandon tribes with low population densities. In 2000, this same area was surveyed for a dietary study based on visual observations of animals, feces and footprints. It was determined that neotropical river otters should be widely and continuously distributed along the rivers of the Lacandon forest because they are apparently connected by a complex network of tributaries without obvious subdivisions (Soler, 2004). The major geographic division in the area is found in the LcR, because it is complex and continuous and separates two major reserves: the Lacandon forest reserve in Mexico and the Peten reserve in Guatemala. For example, the distance between the CR and the TR is approximately 75 km, but both were associated with high levels of genetic diversity, and no genetic differentiation was found between them. This is consistent with current dispersion. JR is located half way between CR and TR and it showed the same levels of uniformity as the other rivers. However, JR is a seasonal river and neotropical river otters were not frequently found there. Physical barriers to the dispersal of neotropical river otters were not obvious and dispersion among the different individuals in the area appears constant. The overall genetic diversity of the species in the area can be considered adequate to maintain a viable population, and even the smallest and most seasonal river (JR) contributed to the genetic diversity of the species. Wildlife managers should therefore focus on maintaining connectivity between the different rivers to avoid fragmentation of this large population into genetically distinct subpopulations.

To date, most studies have been conducted in the European otter, L. lutra (Dallas et al., 2003; Janssens et al., 2008) and the North American river otter, L. canadensis (Centrón et al., 2008; Latch et al., 2008), and very few studies have been conducted on populations of the neotropical river otter (L. longicaudis). Information concerning population dynamics of the species is scarce, and even less is known about the genetic structure of their populations. Only two studies related to the genetic structure of the neotropical river otter have been conducted previously in Brazil, but both were carried out in larger areas than our present study (Trinca et al., 2007; Weber et al., 2009). The first study found no significant mtDNA genetic differentiation between populations in the southern and south–eastern regions of Brazil and the latter study, using microsatellite markers, found significant levels of genetic differentiation in populations in the southernmost part of Brazil. This is not surprising since microsatellite markers have been widely used successfully to reveal a finer scale genetic structure in areas where mtDNA or allozymes have failed to detect it (Zhang & Hewitt, 2003). Genetic studies at different spatial scales are important because levels of variation at a large scale may help to understand how ecological and evolutionary processes act on the adaptive capacity of the species while those at a finer scale may help to elucidate patterns of kinship and social organization. Our study shows no detectable genetic differentiation in this species among the major rivers. The geographic position of the LcR suggests that it could be managed as the main connector for this river network, and can be used as a suitable dispersal corridor for neotropical river otters in the area. As we documented that all localities have similar levels of heterozygosity, this population does not currently require translocation efforts to improve genetic diversity. However, should future efforts be required, the

genetic affinities to otters from neighbouring rivers in the Peten and Calakmul reserves in Guatemala should first be investigated before they can be considered as a potential source. Acknowledgments Financial support was provided by project IN207607 of PAPIIT and by CONACyT (project number 90728). Lab procedures were conducted in the laboratory of Dinámica de Poblaciones y Evolución de Historias de Vida directed by Dr. Mandujano. We are also grateful to G. Rodríguez–Tapia for his technical assistance. Dr. Piñero provided valuable suggestions that greatly improved this paper. The Lombera family and Mr. Darío Meléndez helped with the collection of samples in the Lacandon rainforest. The Chapultepec Zoological Park and Aragon Zoological Park provided blood samples of neotropical river otters. References Beheler, A. S., Fike, J. A., Dharmarajan, D., Rhodes Jr, O. E. & Serfass, T. S., 2005. Ten new polymorphic microsatellite loci for North American river otters (Lontra canadensis) and their utility in related mustelids. Molecular Ecology Notes, 5: 602–604. Beheler, A. S., Fike, J. A., Murfitt, L. M., Rhodes Jr, O. E. & Serfass, T. S., 2004. Development of polymorphic microsatellite loci for North American river otters (Lontra canadensis) and amplification in related Mustelid. Molecular Ecology Notes, 4: 56–58. Belkhir, K., Borsa, P., Chikhi, L., Raufaste, N. & Bonhomme, F., 1996–2004. GENETIX 4.05, logiciel sous Windows TM pour la génétique des populations. Laboratoire Génome, Populations, Interactions, CNRS UMR 5171, Université de Montpellier II, France. Blundell, G. M., Ben–David, M., Groves, P., Bowyer, R. T. & Geffen, E., 2002. Characteristics of sex–biased dispersal and gene flow in coastal river otters: implications for natural recolonization of extirpated populations. Molecular Ecology, 11: 289–303. Centrón, D., Ramírez, B., Fasola, L., MacDonald, D. W., Chehébar, C., Schiavini, A. & Cassini, M. H., 2008. Diversity of mtDNA in southern river otter (Lontra provocax) from Argentinean Patagonia. Journal of Heredity, 99: 198–201. Cornuet, J., Piry, S., Luikart, G., Estoup, A. & Solignac, M., 1999. New methods employing multilocus genotypes to select or exclude populations as origins of individuals. Genetics, 153: 1989–2000. Dallas, J. F., Coxon, K. E., Sykes, T., Chanin, P. R. F., Marshall, F., Carss, D. N., Bacon, P. J., Piertney, S. B. & Racey, P. A., 2003. Similar estimates of population genetic composition and sex ratio derived from carcasses and feces of Eurasian otter Lutra lutra. Molecular Ecology, 12: 275–282. Dallas, J. F., Marshall, F., Piertney, S. B., Bacon, P. J. & Racey, P. A., 2002. Spatially restricted gene flow and reduced microsatellite polymorphism in the

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110

Morelle et al.

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Living scaphopods from the Valencian coast (E Spain) and description of Antalis caprottii n. sp. (Dentaliidae) A. Martínez–Ortí & L. Cádiz

Martínez–Ortí, A. & Cádiz, L., 2012. Living scaphopods from the Valencian coast (E Spain) and description of Antalis caprottii n. sp. (Dentaliidae). Animal Biodiversity and Conservation, 35.1: 71–94. Abstract Living scaphopods from the Valencian coast (E Spain) and description of Antalis caprottii n. sp. (Dentaliidae).— This paper reports on eight scaphopod species found at 128 sampling stations near the coast of Valencia (Spain) during the campaigns of the Water Framework Directive (2000/60/CE) 2005, 2006 and 2008. Samples deposited in several Valencian institutions and private collections are also described. The identified species belong to four families: Dentaliidae (Antalis dentalis, A. inaequicostata, A. novemcostata, A. vulgaris, and A. caprottii n. sp., a new species described from material found on the coasts of the province of Castellón), Fustiariidae (Fustiaria rubescens), Entalinidae (Entalina tetragona) and Gadilidae (Dischides politus). We describe the characteristics and conchiological variations for each species and give geographic distribution maps on the Valencian coast for each species. Key words: Scaphopods, Dentalida, Gadilida, Antalis caprottii, New species, Mediterranean Sea. Resumen Escafópodos de la costa valenciana (E España) y descripción de Antalis caprotti sp. n. (Dentalidae).— Se citan y describen en profundidad ocho especies de escafópodos halladas en 128 puntos de muestreo próximos a la costa de la Comunidad Valenciana (España), durante las campañas de la Directiva Marco del Agua (2000/60/ CE) de 2005, 2006 y 2008, en las muestras depositadas en diversas instituciones valencianas y colecciones privadas. Las especies identificadas pertenecen a cuatro familias: Dentaliidae (Antalis inaequicostata, A. vulgaris, A. dentalis, A. novemcostata y A. caprottii sp. n., especie nueva que se describe a partir de material encontrado en las costas de la provincia de Castellón), Fustiariidae (Fustiaria rubescens), Entalinidae (Entalina tetragona) y Gadilidae (Dischides politus). Todas las especies halladas han sido estudiadas y caracterizadas conquiológicamente y se muestran los mapas de distribución geográfica para cada una de ellas en la costa valenciana. Palabras clave: Escafópodos, Dentalida, Gadilida, Antalis caprottii, Nueva especie, Mar Mediterráneo. (Received: 26 I 12; Conditional acceptance: 19 III 12; Final acceptance: 16 V 12) A. Martínez–Ortí, Museu Valencià d’Història Natural, Passeig de la Petxina 15, 46008 Valencia, España (Spain); Dept. de Zoologia, Fac. de Biologia, Univ. de València, Av. Dr. Moliner 50, 46100 Burjassot, Valencia, España (Spain).– L. Cádiz, Dept. de Ciencias Experimentales y Matemáticas. Fac. de Ciencias Experimentales, Univ. Católica de Valencia, c/. Guillem de Castro 94, 46001 Valencia, España (Spain). Corresponding author: A. Martínez–Ortí. E–mail: amorti@uv.es

ISSN: 1578–665X

Introduction Many species of scaphopod molluscs have been reported from the Mediterranean Sea since the late 19th century. Bucquoy et al. (1882–89) first cited three species of scaphopods in Roussillon (France): A. dentalis (Linnaeus, 1758), A. novemcostata (Lamarck, 1818) and A. vulgaris (Da Costa, 1778). Perrier (1930) cited A. novemcostata and A. vulgaris on the French Mediterranean coast, Caprotti (1966a, 1966b, 1966c, 1966d, 1966e, 1966f, 1967, 1979, 2009) cited nine species of the order Dentalida and 16 of the order Gadilida on the Italian coast,, and Ozturk (2011) reported 10 species in the Levantine and Aegean seas. Very recently, Gruppo Malacologico Romagnolo (GMR) (2010) recorded 13 species in the Mediterranean Sea, and Cossignani & Ardovini (2011) recorded 14 species, including a possible fossil species C. ovulum. Scaphopod fauna from the coasts of the Iberian Peninsula and the Balearic islands are poorly known, and only 28 species have been recorded to date. Of these, 12 correspond to the order Dentaliida (families Fustiariidae, Dentaliidae and Gadilinidae) and 16 to the order Gadilida (families Entalinidae, Gadilidae and Pulsellidae) (table 1). Respect to our study area, there are several historical antecedents. Boscá (1916) cited a scaphopod for the first time here, concretely A. dentalis (as Dentalium dentalis), and Pardo (1920) cited Fustiaria rubescens (as Dentalium rubescens) from the Gulf of Valencia. Roselló (1934) cited several species from the Valencia and Alicante coasts: A. dentalis (as Dentalium dentalis), A. inaequicosta (as D. inaequicostata, D. novemcostatum v. inaequicostatum and D. fasciatum), A. vulgaris (as A. vulgare) from the Valencia coast only, F. rubescens (as Dentalium rubescens) and D. politus (as Siphonodentalium bifissus), and Dentalium elephantinum from the Pliocene of the Alicante coast. The author reported the presence of Pulsellum lofotense but it was later found to correspond to the polychaete Ditrupa arietina (Müller, 1776). We also found a specimen of A. novemcostata (as Dentalium novemcostatum) from the Cantabrian Sea in this collection. Later, Giner (1989) also cited the species A. inaequicostata and F. rubescens from the coast of Valencia, and Rubio & Rodríguez (1996) cited three unidentified scaphopods from the coast of Dénia (Alicante). And more recently, Plá (2006) cited A. inaequicostata and F. rubescens from the coast of La Marina Alta (Alicante), Ibiza and Formentera (Balearic Islands), confusing F. rubescens with the polychaete D. arietina. Some of these recent species have been recorded as fossils from several Spanish deposits and published in several papers. For example, the species A. dentalis, A. inaequicostata, A. sexangulum (Gmelin, 1789), A. vulgaris, E. tetragona, F. emersoni (Caprotti, 1979), F. rubescens and P. lofotense were cited by Vera–Peláez & Lozano (1993) and Jordá et al. (2010) from various Pliocene–Lower Holocene cave deposits located in the province of Málaga. Moreno (1995) cited

Martínez–Ortí & Cádiz

A. dentalis, A. novemcostata, A. vulgaris and Antalis sp. from deposits ranging from the Lower Palaeolithic until medieval times. In recent months, Cádiz & Martínez–Ortí (2011) reported A. novemcostata from the Valencian coast. This study presents the seven scaphopod species collected between 2005 and 2008 along 454 km of coastline covering 60 municipalities of the Valencian coast. We also include data from samples we studied from various institutions and private collections in Valencia, recording one additional species. The total eight species have been conchiologically characterized, highlighting the discovery and description of a new species, the dentalid Antalis caprottii n. sp. The geographic distribution maps for each species in the study area are provided, except for E. tetragona due to its imprecise locations. Material and methods The study area includes the coast of Valencia from Vinaroz (Castellón), in the north, to Orihuela (Alicante), in the south (fig. 1, table 2). The coastal morphology is very varied and irregular, from coastal lowlands with long beaches to cliffs with varying topography. South of Dénia (Alicante), there are fewer long beaches; small coves predominate and then the beaches become longer again at the southern most end of the province. Scaphopod samples studied here were obtained in the Water Framework Directive (2000/60/CE) campaigns in July and August in 2005, 2006 and 2008, coordinated by the Universitat Politécnica of Valencia and the ‘Universidad Católica de Valencia–San Vicente Mártir'. Topographic features were defined and the water depth was monitored by continuous– recording echo–sounder. Samples were taken from a boat with a bilateral anchor dredge, covering a total of 172 sampling stations, but scaphopod specimens were found in only 63 (fig. 1, table 2: 1–63). The stations were mapped using a global positioning system (GPS) Garmin and coordinates were expressed in UTM units (table 2). These sampling stations vary between 5 and 20 m in depth; they are located on substrates of medium to fine sand, and many of them are dominated by the endemic Mediterranean seagrass Posidonia oceanica ((L.) Delile, 1813). All samples obtained from the dredging were fixed in 5% formaldehyde and screened using 0.5 mm mesh sieves. We then proceeded to the screening of the diverse biological groups obtaining the scaphopod assemblages, which were preserved in 70% ethanol. We also revised 69 samples from several institutions: 7 from the Siro de Fez collection deposited in the ‘Museu Valencià d'Història Natural' (MVHN), 16 from the Roselló collection deposited in the ‘Museo de Ciencias Naturales' of Valencia (MCNV), 38 from the ‘Instituto de Ecologia Litoral' of Alicante (IEL), and 8 from two private collections (table 2: 64–92). The species were determined using the taxonomic criteria of Bucquoy et al. (1882–89), Hidalgo (1917), Caprotti (1966a, 1966b, 1966c, 1966d,

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Table 1. Scaphopods recorded from the coasts of the Iberian peninsula and Balearic Islands: A. Jeffreys (1877, 1882); B. Locard (1898); C. Hidalgo (1917); D. Alzuria (1984, 1985a, 1985b, 1986); E. Steiner (1997); F. Giribet & Peñas (1997); G. Tarruella Ruestes & Fontanet Giner (2001); H. Salas et al. (1985); I. Templado et al. (2006); J. Salas & Gofas (2011). Tabla 1. Escafópodos citados en las costas de la península Ibérica e Islas Baleares. (Para las abreviaturas, ver arriba.)

Dentaliidae A. agilis

A. entalis

A. inaequicostata

A. dentalis

A. panorma

A. novemcostata

X X

A. rossati A. vulgaris

F capillosum

F. camdidum

Fustiiaridae X

E. tetragona

B. ensiculus

C. amphora

C. artatus

C. jeffreysi

C. subfusiformis

C. gracilis

C. propinquus

C. cylindratus

C. monterosatoi

C. gibbus

C. ovulum

F. rubescens

Gadilinidae E. filum

Entalinidae

H. subterfissus Gadilidae

C. tumidosus D. politus

X X

Pulsellidae P. lofotense

Martínez–Ortí & Cádiz

Table 2. List of species found in the sampling stations together with those from private and public collections: S. Station; D. Depth (in m); MHNV. Museu Valencià d´Història Natural of Valencia; FD. Framework Directive; MCNV. Museo de Ciencias Naturales of Valencia; IEL. Instituto de Ecología Litoral of Alicante. Tabla 2. Listado de especies encontradas en los muestreos junto a las muestras procedentes de colecciones privadas y museísticas: S. Estación; D. Profunidad (en m); MHNV. Museu Valencià d’Història Natural de Valencia; FD. Directiva Marco; MCNV. Museo de Ciencias Naturales de Valencia; IEL. Instituto de Ecología Litoral de Alicante.

Species

UTM coordinates

Locality

D(m)

A. dentalis

15 VII 2008

Date

31T289532/4487500

Vinaroz

A. dentalis

17 VII 2008

31T293764/4485082

Vinaroz

A. dentalis 17 VII 2008

31T291942/4480865

Vinaroz

F. rubescens

A. inaequicostata

A. dentalis

F. rubescens

A. inaequicostata

A. dentalis

A. novemcostata

09 III 2008

31T282013/4475005

Benicarló

16 VII 2008

31T286069/4473710

Benicarló

15 VII 2008 16 VII 2008

31T284512/4478992 31T289562/4478425

Benicarló Benicarló

16 18

A. dentalis

A. inaequicostata

F. rubescens

17 VII 2008

31T280011/470467

Peñíscola

A. inaequicostata

17 VII 2008

31T281498/4468312

Peñíscola

A. inaequicostata

A. dentalis

F. rubescens

A. inaequicostata

18 VII 2008

31T 278236/468664

Peñíscola

A. dentalis

18 VII 2008

31T276831/465776

Peñíscola

A. inaequicostata 18 VII 2008

31T278305/464744

Peñíscola

A. inaequicostata

A. dentalis

22 VII 2008

31T274966/464094

Peñíscola

A. dentalis

11VIII 2008

31T273274/459447

Alcala de Chivert

A. inaequicostata

A. dentalis

22 VII 2008

31T269000/457000

Alcala de Chivert

A. dentalis

12 VIII 2008

31T267000/453500

Torreblanca

A. inaequicostata

12 VIII 2008

31T267539/452554

Torreblanca

A. inaequicostata 12 VIII 2008

31T264212/449040

Torreblanca

A. dentalis

A. inaequicostata

F. rubescens

27 VIII 2008

31T261939/446420

Cabanes

A. dentalis

14 VII 2008

31T258010/443506

Oropesa

A. inaequicostata

F. rubescens

15 VII /2008

31T259306/442677

Oropesa

A. inaequicostata

F. rubescens

14 VII 2008

31T256537/440067

Oropesa

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Table 2. (Cont.)

Species

Date

A. inaequicostata

A. dentalis 27 VIII 2008

UTM coordinates

A. novemcostata

A. inaequicostata

A. dentalis

F. rubescens

A. caprottii n. sp.

A. vulgaris

28 VIII 2008

31S246666/424870

Burriana

F. rubescens

29 VIII 2008

30S755572/420716

Burriana

A. inaequicostata

29 VIII 2008

30S750279/409239

Nules

31T252102/433367

Benicassim

D(m)

27 VIII 2008

31T257121/439613

Locality

Castell贸n

A. inaequicostata

26 VIII 2008

30S743528/403001

La Llosa

A. dentalis

26 VIII 2008

30S741523/399021

Sagunto

A. inaequicostata

F. rubescens

A. inaequicostata

A. dentalis

F. rubescens

A. inaequicostata

A. dentalis

A. novemcostata

F. rubescens

25 VIII 2008

30S739414/387687

Sagunto

22 VIII 2008

30S736506/388027

Puzol

26 VIII 2008 22 VIII 2008 22 VIII 2008

30S743507/398010 30S740551/395044 30S737807/389923

Sagunto Sagunto Sagunto

19 12 19

F. rubescens

A. inaequicostata

A. dentalis

F. rubescens

25 VIII 2008

30S739060/386877

Puzol

A. inaequicostata

25 VII 2008

30S733000/379500

Pobla de Farnals

A. inaequicostata

F. rubescens

A. dentalis

F. rubescens

A. inaequicostata

A. dentalis

F. rubescens

04 IX 2008

30S733762/373908

Tavernes de Valldigna

A .dentalis

22 VIII 2008

30S730964/365507

Alfafar

22 VIII 2008 22 VIII 2008

30S735350/378672 30S732025/376112

Pobla de Farnals Albuixech

16 17

A. dentalis

21 VIII 2008

30S735992/351504

Silla

F. rubescens

21 VIII 2008

30S738094/346733

Sueca

A. dentalis

19 VIII 2008

30S741904/343003

Cullera

F. rubescens

19 VIII 2008

30S744956/333327

Cullera

Martínez–Ortí & Cádiz

Table 2. (Cont.)

Species

Date

UTM coordinates

Locality

D(m)

A. inaequicostata

F. rubescens

18 VIII 2008

30S746057/329417

Gandia

F. rubescens

18 VIII 2008

30S747656/319524

Gandia

A. inaequicostata

01 IX 2008

30S759976/312059

Oliva

A. vulgaris

23 VII 2008

31S244289/308628

Oliva

F. rubescens

24 VII 2008

31S256775/296954

Jávea

A. vulgaris

08 VIII 2008

31S249775/284739

Jávea

A. inaequicostata

07 VIII 2008

30S758614/276051

Altea

A. inaequicostata

06 VIII 2008

30S742151/264403

Villajoyosa

A. inaequicostata

06 VIII 2008

30S737258/262712

Villajoyosa

F. rubescens

05 VIII 2008

30S727139/251339

Campello

A. dentalis

05 VIII 2008

30S728434/250792

Campello

A. vulgaris

31 VII 2008

30S721374/4240206

Santa Pola

A. inaequicostata

A. dentalis

A. novemcostata

30 VII 2008

30S707504/4220139

Guardamar del Segura

A. dentalis

30 VII 2008

30S710109/4220574

Guardamar del Segura

F. rubescens

28 VII 2008

30S700853/4200015

Orihuela

A. dentalis

29 VII 2008

30S700854/4199974

Orihuela

F. rubescens

28 VII 2008

30S698818/4197311

Orihuela

A. inaequicostata A. dentalis A. novemcostata F. rubescens 29 VII 2008 30S698813/4197300 Orihuela 17

D. politus

29 VII 2008

31T257121/439613

A. inaequicostata

01 XII 2008

A. vulgaris

01 XII 2008

A. inaequicostata

A. vulgaris

F. rubescens

A. vulgaris

F. rubescens

01 XI 2008

–

Alboraya (MVHN–011211AB04)

–

F. rubescens

–

Valencia (MVHN–011211AB05)

–

A. inaequicostata

01 I 2011

–

Denia (MVHN–011211AB06)

–

A. inaequicostata

–

Sierra de Irta (MVHN–011211AB07) –

A. inaequicostata

–

Piles (MVHN–011211AB08)

–

A. inaequicostata

1999

–

Sagunto (IEL)

–

A. inaequicostata

1999

–

El Pilar (IEL)

–

A. inaequicostata

2008

–

Balmar Morro Toix (IEL)

–

A. dentalis

2008

–

Balmar Morro Toix (IEL)

–

A. inaequicostata

2000

Torrevieja (IEL)

–

01 XII /2009

Benicassim

–

Gandia (MVHN–011211AB01)

–

Orihuela (MVHN–011211AB02)

–

Cullera (MVHN–011211AB03)

–

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Table 2. (Cont.)

Species

Date

UTM coordinates

Locality

D(m)

A. dentalis

F. rubescens

A. inaequicostata

F. rubescens

–

Valencia (MVHN–290610AU02) –

A. vulgaris

–

Valencia (MVHN–290610AU03) –

A. inaequicostata

A. vulgaris

–

Valencia (MVHN–290610AU04) –

A. inaequicostata

–

Valencia (MVHN–290610AU05) –

A. vulgaris

–

Valencia (MVHN–290610AU06) –

A. inaequicostata

–

Valencia (MVHN–290610AU07) –

A. dentalis

–

Valencia (MCNV–3438)

–

A. inaequicostata

–

Valencia (MCNV–3447)

–

A. vulgaris

–

Valencia (MCNV–3443)

–

D. politus

–

Valencia MCNV–3456

–

E. tetragona

–

Valencia (MCNV–s/n)

–

F. rubescens

–

Valencia (MCNV–3452)

–

A. novemcostata

–

Valencia (MCNV–3446)

–

A. inaequicostata

–

Valencia (MCNV–3445)

–

1999

–

Prov. Alicante (IEL)

–

Valencia (MVHN–290610AU01) –

1966e, 1966f, 1967, 1979, 2009), Alzuria (1984, 1985a, 1985b, 1986), Steiner (1997) and Ozturk (2011), classified using the supraspecific categories of Steiner & Kabat (2001, 2004), and later quantified. We considered only those shells that could be accurately identified, and we show the abundance of each species collected in sampling stations (fig. 2). For each species, measures from up to 20 adult shell specimens were obtained if available: i) total length, ii) length of the central pipe at the apex that some species have, and iii) diameter of both the apex and the base. In addition, we propose a new procedure to measure the scaphopod mean curvature angle (α) considered as the chord that joins the apex with the midpoint of the base of scaphopod shells, applying the following formulas: tgα = b/a corresponding α = tag–1(b/a), where ‘a' is the angle opposite side and ‘b' the adjacent side to angle. In addition, we obtained its standard deviation. All these measures were obtained from six adult specimens for each studied species, except for A. caprottii n. sp., for which only two type specimens were measured (fig. 3). To achieve an accurate taxonomical identification

–

we used a SEM HITACHI S–4100 at the Electron Microscopy Service (SCSIE), University of Valencia. Fund type was determined using a granulometric analysis and a Wudden–Wentworth scale (in Holme & Mclntyre, 1971) to calculate the Shepard sedimentological triangle (fig. 4). Whole data were processed using the graphics software Grapher. Results We identified a total of 492 specimens; 298 from the sampling stations and 194 from the revised collections. All specimens belonged to six species of the order Dentalida (five species from the family Dentaliidae and one from the family Fustiariidae) and two species of the order Gadilida (one from the family Entalinidae and the other from the family Gadilidae). The most abundant species in our sampling stations were A. inaequicostata (53.5%) and A. dentalis (26.3%) (fig. 2). Granulometric analysis determined that the most common substrate where scaphopods occurred in our study area was fine to medium sand (fig. 4).

Martínez–Ortí & Cádiz

789801

03 04 06 08 10 11 13 15

4428643

05 07 09 12 14 18 19 21

20 22 24 26

4478643

739801

4428643

689801

4478643

639801

27 28

30 33 35

4378643

31 32 34 36 38

37 39 40

4328643

41 42

4328643

Valencian Community

44 45 46 47 48

50 51

Spain 57

59 61

639801

689801

4228643

4278643

60 62

739801

789801

Fig. 1. Sampling stations in the Autonomous Community of Valencia (Spain). Fig. 1. Estaciones de muestreo en la Comunidad Valenciana (España).

Systematics Order Dentaliida Starobogatov, 1974 Family Dentaliidae Gray J. E., 1834 Genus Antalis Adams H. & Adams A., 1854 Antalis caprottii n. sp. (figs. 5–6) Type locality Coast of Burriana (Castellón) (fig. 6, table 2).

Type material The type series consists of two specimens deposited in the MVHN (Spain). The hototype with the code MVHN–150211UB03A is preserved in alcohol 70% (fig. 5A), and the paratype, a shell, has the code MVHN–50211UB03B (figs. 5B–G). Etymology Dedicated to Dr. Erminio Caprotti, an eminent Italian malacologist, specialist in scaphopods.

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

A. vulgaris (1.01%) A. novemcostata (1.68%) F. rubescens (1.16%)

A. caprottii n. sp. (0.68%) D. politus (0.34%)

A. inaequicostata (53.54%) A. dentalis (26.26%) Fig. 2. Pie chart showing the abundance of species obtained by dredging in the study area. Fig. 2. Gráfico de sectores de la abundancia de especies obtenidas mediante dragado en el área de estudio.

Common name Valencian scaphopod Diagnosis Shell with a central pipe at the apex, from 14 to 16

α 10

ac ell

av el

l av e gr

dy Sa n

av gr ty

100

Sil

Sandy silty gravel

Sandy silt

Sand

sil

y ell

ac Gr

Gravel

ys an d

Sandy sand

40 Sand

80 0

Silt

Fig. 3. Method to calculate the mean curvature angle (α) in scaphopods: a. Side opposite angle; b. Side adjacent to angle.

Fig. 4. Shepard triangle: sedimentological distribution of grain size (sand, silt and clay).

Fig. 3. Método de cálculo del ángulo de curvatura media (α) para escafópodos: a. Cateto opuesto al ángulo; b. Cateto contiguo al ángulo.

Fig. 4. Triángulo de Shepard: distribución sedimentológica por tamaño de grano (arenas, limos y arcillas).

Martínez–Ortí & Cádiz

200 μm

800 μm

100 μm

200 μm

500 μm

Fig. 5. Antalis caprottii n. sp., Burriana (Castellón): A. Holotype (MVHN–150211UB03A). B–G. Paratype (MVHN–150211UB03B): B. Apex with central pipe; C. Detail of the intercostal space in the apical zone; D. Primary ribs; E. Intercostal space detail; F. Middle zone; G. Basal zone. Fig. 5. Antalis caprottii sp. n., Burriana (Castellón): A. Holotipo (MVHN–150211UB03A). B–G. Paratipo (MVHN–150211UB03B): B. Ápice con túbulo; C. Detalle del espacio intercostal en la zona apical; D. Costillas primarias; E. Detalle del espacio intercostal; F. Zona media; G. Zona basal.

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Discussion Because the shell is regularly close to the apex and has a conical foot (Caprotti, 1979) attribution to the family Dentaliidae is clear. It is assigned to the genus Antalis because it has a circular section at both the apical and basal ends and lacks an apical cleft (Caprotti, 1979). The specimens of Antalis caprottii n. sp. present a combination of features that clearly distinguish them from other known species of the genus. The most similar species are A. vulgaris and A. inaequicostata. It can be distinguished from these species by its 14 to 16 primary ribs which increase to 30 in the basal zone; A. vulgaris has 30 primary ribs which fade towards the base (figs. 13B, 13E, 13H–13I), plus five longitudinal microstriae (Alzuria, 1985a) (fig. 13F) and A. inaequicostata has nine primary ribs at the apex (figs. 9A, 9B, 9E increasing to 12 at the base (Steiner, 1997) (figs. 9A, 9H), and around 12 to 20 microstriae(figs. 9C–9D,10D–10E). All three species have a central pipe although in A. vulgaris its presence is less frequent (figs. 5A–5B, 9A–9B, 10C, 13C–13D). Besides, the pipe section is circular in A. caprottii n. sp. but it is oval in the other two species. Habitat Sandy bottoms at depths between 5 and 20 m. Geographical distribution Only known from the coast of Burriana (Castellón province). Antalis dentalis (Linnaeus, 1758) (figs. 7–8) Material examined Seventy-eight specimens from 35 sampling stations (table 2). Description Species highly variable in size and colour (Caprotti, 1979; Steiner, 1997; GMR, 2010; Ozturk, 2011).

4478643

789801

4478643

739801

4428643

4328643

Valencian Community

4378643

4278643

Mean curvature angle α = 11º 30' 55.99'' σ ± 0º 40' 50.61''

689801

4278643

Dimensions The adult specimen is 22.0 mm in length and 3.0 mm in width at the basal zone. Length of the pipe is 700 µm and the diameter of the apex ranges from 300 to 1,000 µm.

4228643

Description Opaque, solid shell, moderately curved. Sculpture consisting of 14–16 primary ribs which increase to 30 in the basal zone. Both adults and juveniles present a small short central pipe with a circular section in the apex. In all intercostal spaces there are eight conspicuous longitudinal microstriae. Colour white and orange, more intense at the apex area.

639801

Spain

4228643

primary ribs, increasing to 30 in the basal zone, and eight longitudinal microstriae in the intercostal space.

639801

689801

739801

789801

Fig. 6. Geographical distribution of Antalis caprottii n. sp. (square), Antalis novemcostata (points) and Dischides politus (asterisk) on the Valencian coast. Fig. 6. Distribución geográfica de Antalis caprottii sp. n. (cuadrado), Antalis novemcostata (puntos) y Dischides politus (asterisco) en la costa valenciana.

The shell is slightly curved and fragile, pink, white or beige, and sometimes transparent. It presents a longitudinal sculpture in the apical zone consisting of 9 to 14 primary ribs, which increase to 20 in the basal zone. The intercostal space near the apex shows interrupted longitudinal cords which appear and disappear in the middle zone of the shell. Dimensions Length from 10 to 30 mm. Apex diameter from 300 to 500 µm, diameter of the basal zone from 2.0 to 2.5 mm. Mean curvature angle α = 9º 38' 19.45'' σ ± 1º 44' 10.86'' Remarks This species is often confused with A. inaequicostata.

Martínez–Ortí & Cádiz

200 μm

500 μm

600 μm F

300 μm

80 μm G

400 μm

1,000 μm

Fig. 7. A–H. Antalis dentalis: A. Specimen from Benicarló (Castellón) (MVHN–150211UB02); B–H. Specimen from Tavernes de la Valldigna (Valencia) (MVHN–150211UB01): B. Apex; C. Apex zone; D. Detail of the start of the first secondary rib; E. Intercostal space detail; F. Middle zone; G. Detail of the start of the secondary ribs; H. Basal zone. Fig. 7. A–H. Antalis dentalis. A. Ejemplar de Benicarló (Castellón) (MVHN–150211UB02); B–H. Ejemplar de Tavernes de la Valldigna (Valencia) (MVHN–150211UB01): B. Ápice; C. Zona apical; D. Detalle del inicio de la primera costilla secundaria; E. Detalle del espacio intercostal; F. Zona media; G. Detalle del inicio de las costillas secundarias; H. Zona basal.

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Description Solid shell moderately curved, always opaque and white with pinkish tones. It has approximately nine primary ribs at the apex increasing to 12 at the base. The apex has an oval central pipe since juvenile phase (figs. 10A–10C), characteristic of the species. It can be up to 4 mm long in adults(figs. 9A–9B). The intercostal spaces have numerous well–marked longitudinal ridges (figs. 9C–9D). Disruptions in the shell are common (Caprotti, 1979; Steiner, 1997; GMR, 2010; Ozturk, 2011).

4428643

20 22

05 07

4478643

11 13 15

14 18

4428643

4478643

03 04 06

Valencian 38 39 Community 40

33 35

4378643

30 32

41 43

4328643 4278643

Material examined 159 specimens from 50 sampling stations (table 2).

789801

4228643

Antalis inaequicostata (Dautzenberg 1891) (figs. 9–11)

739801

4328643

Geographical distribution Located in the Mediterranean Sea and Northeast Atlantic (Steiner & Kabat, 2004; CLEMAM, 2012). In the Autonomous Community of Valencia it is common on the coasts of all three provinces (fig. 8).

689801

4278643

Habitat Sandy bottoms at depths up to 300 m (Steiner, 1997; Steiner & Kabat, 2004; GMR, 2010).

639801

4228643

However, A. dentalis is smaller and more fragile, having a more curved shell and a greater number of ribs without interruptions (Caprotti, 1979; GMR, 2010). It is also morphologically similar to A. entails, a species that in contrast is completely smooth and exclusively distributed in the Atlantic (Caprotti, 1966c, 1979; Ghisotti, 1979; GMR, 2010).

Spain 57

58 60 62

639801

689801

739801

789801

Fig. 8. Geographical distribution of Antalis dentalis on the Valencian coast. Fig. 8. Distribución geográfica de Antalis dentalis en la costa valenciana.

Dimensions Length from 20 to 50 mm. Apical central pipe length is 700–4,000 µm. Diameter of the apex shell is 800–1,500 µm. Basal diameter is 2.5–4.0 mm. Mean curvature angle α = 7º 29' 11.18'' σ ± 2º 31' 43.55'' Remarks This species shows a high variability (Vera–Peláez & Lozano, 1983) so even specimens from the same region can show great morphological conchological variations, including differences in shell colour. Some specimens may even be confused with A. dentalis or A. panorma. However, A. inaequicostata is highly characteristic for its abundant primary and secondary ribs (Caprotti, 1979; GMR, 2010). Habitat Sandy bottoms at depths of 5 to 120 m (Steiner, 1997; Steiner & Kabat, 2004; GMR, 2010). Geographical distribution Located in the Mediterranean Sea and Northeast Atlantic (Steiner & Kabat, 2004; CLEMAM, 2012). In the Valencian Community it is common on the coasts of all three Valencian provinces (fig. 11).

Antalis novemcostata (Lamarck, 1818) (figs. 6, 12) Material examined Seven specimens from 4 sampling stations (table 2). Description Shell slightly curved, small, opaque, usually white or pinkish. Sculpture with nine longitudinal primary ribs at the apex which remain until the end of the base (figs. 12G–12H). The intercostal space is concave, with small, lightly marked, transverse striae plus longitudinal striae (figs. 12D–12E). Sometimes there is a small central pipe at the apex (figs. 12E–12F) (Steiner, 1997). Dimensions Shell length between 10 to 20 mm. Apex diameter 500–1,000 µm and diameter of the basal zone 2.0–2.5 mm. Mean curvature angle α = 11º 1' 45.35'' σ ± 1º 50' 35.34''

Martínez–Ortí & Cádiz

500 μm

200 μm

100 μm E

700 μm

100 μm 800 μm

800 μm

Fig. 9. Antalis inaequicostata, Oropesa (Castellón) (MVHN–150211UB08): A. Adult; B. Apex with pipe; C. Intercostal space detail; D. Detail of the beginning of a secondary rib; E. Middle zone; F. Disruption of the shell; G. Details of the growth striations; H. Basal zone. Fig. 9. Antalis inaequicostata, Oropesa (Castellón) (MVHN–150211UB08): A. Adulto; B. Ápice con túbulo; C. Detalle del espacio intercostal; D. Inicio de la formación de una costilla secundaria; E. Zona media; F. Interrupción de la concha; G. Detalle de las estrías de crecimiento; H. Zona basal.

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

300 μm

100 μm

1,000 μm Z

200 μm

5,000 μm

100 μm G

700 μm

Fig. 10. Antalis inaequicostata, Peñíscola (Castellón) (MVHN–211011AC01): A. Juvenile; B, C. Apex with pipe; D. Detail of the beginning of a secondary rib; E. Intercostal space detail; F. Detail of a secondary rib in the middle zone; G. Basal zone. Fig. 10. Antalis inaequicostata, Peñíscola (Castellón) (MVHN–211011AC01): A. Juvenil; B, C. Ápice con túbulo; D. Detalle del inicio de una costilla secundaria; E. Detalle del espacio intercostal; F. Detalle de la formación de una costilla secundaria en la zona media; G. Zona basal.

Martínez–Ortí & Cádiz

739801

789801

4478643

689801

4478643

639801

22 24

05 09 12 17

18 19 21

4428643

08 10 11 13 15

27 28

4278643

4228643

Spain

Description Slightly curved, solid shell, white or yellowish. Shell sculpture consists of numerous primary longitudinal ribs, about 30 in the apical zone, which is almost smooth towards the base (GMR, 2010; Ozturk, 2011). Intercostal space with five longitudinal microstriae (fig. 13F). The apex is thick and may have a central oval pipe (figs. 13C–13D). Dimensions Shell length 20–50 mm. Apex diameter 500–1,000 µm; diameter of the basal zone 2–4 mm.

4328643

45 46

639801

689801

739801

Material examined Two specimens from 12 sampling stations (table 2).

4278643

Antalis vulgaris (Da Costa, 1778) (figs. 13–14)

4228643

4378643

4328643

Valencian Community

4378643

30 33 35 37 39

31 34

Geographical distribution Northeast Atlantic (Steiner & Kabat, 2004; CLEMAM, 2012) and Mediterranean Sea (Perrier, 1930; Cádiz & Martínez–Ortí, 2011; Salas & Gofas, 2011). In the Valencian Community it is present on the coasts of the three Valencian provinces (fig. 6).

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Fig. 11. Geographical distribution of Antalis inaequicostata on the Valencian coast. Fig. 11. Distribución geográfica de Antalis inaequicostata en la costa valenciana.

Remarks According to Caprotti (1979) and Bucquoy et al. (1882–1889) the striae of the intercostal spaces are a criterion to distinguish A. novemcostata from A. inaequicostata. Both species have a variable number of longitudinal striae (figs. 9C, 10E, 12D, 12F), but only A. novemcostata has transversal striae (fig. 12D). Besides, A. novemcostata has a more concave intercostal space. Hidalgo (1917) cited this species as recorded at the southeast of the Iberian peninsula, while Perrier (1930) cited it from the French Mediterranean coast. However, Caprotti (1966c, 1979) considered that these records were of A. inaequicostata, restricting the distribution of A. novemcostata to the Atlantic European waters. Recently, Cádiz & Martínez–Ortí (2011) and Salas & Gofas (2011) reported A. novemcostata from the Valencian and Andalucian coasts, respectively, confirming the taxonomical determination by Hidalgo. Habitat Sandy funds at depths 7 to 300 m (Steiner, 1997; Steiner & Kabat, 2004).

Mean curvature angle α = 10º 40' 46.88'' σ ± 4º 58' 2.6'' Remarks Easily confused with A. entalis, a species completely smooth and only having Atlantic distribution, while A. vulgaris has many ribs and also lives in the Mediterranean Sea (GMR, 2010). The shell section has four layers as in A. inaequicostata, a related species (Alzuria, 1985a). Habitat Sandy and muddy bottoms at depths of 5–1,100 m (Steiner, 1997; Steiner & Kabat, 2004; GMR, 2010). Geographical distribution Mediterranean Sea and Northeast Atlantic (Steiner & Kabat, 2004; Ozturk, 2011; CLEMAM, 2012). In the Autonomous Community of Valencia it is known on the coasts of both Castellón and Alicante provinces (fig. 14). Family Fustiariidae Steiner, 1991 Genus Fustiaria (Stoliczka, 1868) Fustiaria rubescens (Deshayes, 1825) (figs. 15–16) Material examined Forty-eight specimens from 33 sampling stations (table 2). Description Translucent slightly curved shell, completely smooth, without ridges, brown or beige with bright tones (figs. 15A, 15C–15E). The apex has a long

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

200 μm 600 μm

700 μm

1,000 μm

100 μm G

300 μm

500 μm

Fig. 12. Antalis novemcostata: A. Specimen from Guardamar del Segura (Alicante) (MVHN–150211UB05); B, C. Apex detail of a specimen from Benicassim (Castellón) (MVHN–150211UB04); D. Juvenile from Sagunto (Valencia) (MVHN–211011AC02); E. Intercostal space detail of the juvenile specimen; F. Detail of the apex pipe of the same juvenile; G. Intercostal space detail (Benicassim, Castellón); H. Basal zone (Benicassim, Castellón). Fig. 12. Antalis novemcostata: A. Ejemplar de Guardamar del Segura (Alicante) (MVHN–50211UB05); B, C. Detalle del ápice de un ejemplar de Benicassim (Castellón) (MVHN–150211UB04); D. Juvenil de Sagunto (Valencia) (MVHN–211011AC02); E. Detalle del espacio intercostal del ejemplar juvenil; F. Detalle del túbulo apical de dicho ejemplar; G. Detalle del espacio intercostal (Benicassim, Castellón); H. Zona basal (Benicassim, Castellón).

Martínez–Ortí & Cádiz

400 μm 1,000 μm E

600 μm F

100 μm

1,000 μm G

200 μm

800 μm

1,000 μm

Fig. 13. Antalis vulgaris: A. Specimen from Oliva (Alicante) (MVHN–150211UB11). B–I. Specimen from Santa Pola (Alicante) (MVHN–150211UB09): B. Apical zone; C, D. Apex detail; E. Detail of the primary ribs; F. Intercostal space detail; G. Middle zone; I. Basal zone; C, H. Specimen from Jávea (Alicante) (MVHN–211011AC03): C. Apex with pipe; H. Detail of the secondary ribs in the basal zone. Fig. 13. Antalis vulgaris: A. Ejemplar de Oliva (Alicante) (MVHN–150211UB11). B–I. Ejemplar de Santa Pola (Alicante) (MVHN–150211UB09): B. Zona apical; C, D. Detalle del ápice; E. Detalle de las costillas primarias; F. Detalle del espacio intercostal; G. Zona media; I. Zona basal; C, H. Ejemplar de Jávea (Alicante) (MVHN–211011AC03): C. Ápice con túbulo; H. Detalle de las costillas secundarias en la zona basal.

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Entalina tetragona (Brocchi, 1814) (figs. 17A–17E) Material examined An unpublished sample found in the Roselló collection, consisting of 12 shells (MCNV–3455b) identified as Pulsellum quinquangulare (Forbes, 1844) by Roselló but now considered as a junior synonym of E. tetragona (CLEMAM, 2012). Description Opaque shell, slightly curved, and white. The apical zone shows a pentagonal section and consists of five primary ribs that reach the end of the basal zone (figs. 17B–17D) (Caprotti, 1979; Steiner, 1997; GMR, 2010; Ozturk, 2011). Intercostal spaces have 28 secondary ribs (fig. 17E), considered as striae by Steiner (1997). Dimensions The specimens examined reach a maximum length of 9.2 mm and a maximum width of 1.3 mm. Mean curvature angle α = 19º 33' 20.16'' σ ± 6º 34' 42.49'' Habitat It lives in sandy sediments at depths of 26 to 3,500 m (Steiner, 1997; Steiner & Kabat, 2004; GMR, 2010). Geographical distribution Mediterranean Sea and Northeast Atlantic (Steiner & Kabat, 2004; Ozturk, 2011; CLEMAM, 2012). This species is present on the Valencian coast since it was collected on the coast of the province of Valencia by Roselló on an undetermined date, but a more exact location remains unknown.

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4478643 4428643 4378643

Valencian Community

4328643

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Geographical distribution Mediterranean Sea and Northeast Atlantic (Steiner & Kabat, 2004; Ozturk, 2011; CLEMAM, 2012). In the Autonomous Community of Valencian it is common on the coasts of all three provinces

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Order Gadilida Starobogatov, 1974 Family Entalinidae Chistikov, 1979 Genus Entalina Monterosato, 1872

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Spain

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689801

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4228643

Habitat Sandy sediments at depths of 4 to 618 m (Steiner & Kabat, 2004; GMR, 2010).

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Mean curvature angle α = 9º 28' 40.95'' σ ± 1º 28' 20.11''

689801

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Dimensions Length 10–40 mm. Apex diameter 400–600 µm and diameter at the basal zone 2–3 mm.

639801

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narrow deep cleft, characteristic of this species (fig. 15B) (Caprotti, 1966f, 1979; GMR, 2010; Ozturk, 2011).

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Fig. 14. Geographical distribution of Antalis vulgaris on the Valencian coast. Fig. 14. Distribución geográfica de Antalis vulgaris en la costa valenciana.

Family Gadilidae Stoliczka, 1868 Genus Dischides Jeffreys, 1867 Dischides politus (Wood S., 1842) (figs. 6, 17F–17J) Material examined One specimen from one of the sampling stations (table 2). Besides, seven specimens were found in the Roselló collection (MCNV–nº 3456), identified as Siphonodentalium bifissus (Jeffreys, 1882) by Roselló (1934), but now considered as a junior synonym of D. politus (Steiner, 1997; CLEMAM, 2012). Description Translucent shell, slightly curved, subcylindrical, thin and smooth. Characteristics of the species are two short, wide clefts at the apex, dividing the shell into two parts (Caprotti, 1979; Steiner, 1997; GMR, 2010; Ozturk, 2011) (figs. 17F–17I). In adults the shell closes at the basal zone (figs. 17F–17G, 17J), having a similar morphology to the polychaete D. arietina, sometimes producing misidentifications.

Martínez–Ortí & Cádiz

500 μm

500 μm D

700 μm

Fig. 15. A–E. Fustiaria rubescens: A. Specimen from Sagunto (Valencia) (MVHN–150211UB06). B–E. Specimen from Peníscola (Castellón) (MVHN–150211UB07): B. Apex detail; C. Apical zone; D. Middle zone; E. Basal zone. Fig. 15. A–E. Fustiaria rubescens: A. Ejemplar de Sagunto (Valencia) (MVHN–150211UB06). B–E. Ejemplar de Peñíscola (Castellón) (MVHN–150211UB07): B. Detalle del ápice; C. Zona apical; D. Zona media; E. Zona basal.

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

This study shows the occurrence of eight scaphopod species on the coasts of the Autonomous Community of Valencia: Antalis caprottii n. sp., A. inaequicostata, A. dentalis, A. novemcostata, A. vulgaris, Dischides politus, Entalina tetragona and Fustiaria rubescens. The species A. novemcostata and E. tetragona are cited for the first time on these coasts. In addition, according to Hidalgo (1917), Perrier (1930), Cádiz & Martínez–Ortí (2011) and Salas & Gofas (2011) we confirm the occurrence of A. novemcostata for the western Mediterranean Sea. The highest abundance in the Valencian coast was recorded on the coast of Castellón province, representing 79% of the collected specimens. The most abundant collected species are A. inaequicostata (53.5%) and A. dentalis (26.3%). In addition, a new species Antalis caprottii n. sp. from the coast in the province of Castelló is reported. We propose a new method to measure the scaphopod mean curvature angle (α) that we used for the eight studied species, showing that A. inaequicosta, A. vulgaris, D. politus and F. rubescens present smaller mean curvature angles than A. caprotti n. sp., A. dentalis, A. novemcostata and E. tetragona. This is a preliminary conclusion, however, and extensive measures of additional specimens are needed to maximize the potential of this tool to delimit and separate species. The common species in the Mediterranean Sea, such as A. agilis, A. panorma, C. jeffreysi, C. subfusiformis and P. lofotense, were absent in both our sampling stations and revised collections. These species live at deeper substrates, over 100 m, than our sampling stations, which are up to 20 m deep. We expect that at least some of these species will appear in the coasts of the Autonomous Community of Valencia if future studies use suitable tools to obtain samples at deeper points. Such studies

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03 04

4428643

08 10

19 21 24

Valencian Community

32 34 38

4378643

33 35 37 39

4328643

42 44 45 46

4278643 54

Spain

N 59 61

639801

4228643

Conclusions

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Geographical distribution Located in the Mediterranean Sea and Northeast Atlantic (Steiner & Kabat, 2004; Ozturk, 2011; CLEMAM, 2012). On the Valencian coast it has been found at one sampling station in Benicassim (Castellón province) (fig. 6), and there is also a record on the coast of the Valencia province reported by Roselló (1934), but detailed location data are lacking.

689801

4278643

Habitat Sandy sediments at depths of 9 to 324 m (Steiner, 1997; Steiner & Kabat, 2004; GMR, 2010).

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Mean curvature angle α = 8º 6' 52.84'' σ ± 3º 24' 0.94''

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Dimensions Shell length from 5.7 to 8.1 mm and 1 mm in diameter.

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739801

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Fig. 16. Geographical distribution of Fustiaria rubescens on the Valencian coast. Fig. 16. Distribución geográfica de Fustiaria rubescens en la costa valenciana.

will increase the knowledge of both Valencian and Mediterranean scaphopods. Acknowledgements This work was carried thanks to the support of the Water Framework Directive issued by the ‘Dirección General de Calidad del Agua' of the ‘Conselleria de Medi Ambient, Aigua, Urbanisme i Habitatge'. We thank Dr. Margarita Belinchón, Director of the Museo de Ciencias Naturales de Valencia, the ‘Instituto de Ecología Litoral' at Campello (Alicante) and Vicente Escutia and Antonio López Alabau for the loan of samples. We especially thank Vicente Escutia, mathematician and noted amateur malacologist for his collaboration in the study of mean curvature angle of the studied species. Thanks also to David Osca, from the Museo Nacional de Ciencias Naturales of Madrid, Miguel Royo, Laura Gómez and Borja Mercado from the Universidad

Martínez–Ortí & Cádiz

300 μm

800 μm

1,000 μm 100 μm 400 μm F

200 μm

1,000 μm

200 μm

500 μm

Fig. 17. A–E. Entalina tetragona, Valencia (MCNV–3455b): A. Adult; B. View from basal zone; C. Detail of the basal zone; D. Apex detail; E. Detail of the secondary ribs in the basal zone. F–J. Dischides politus, Valencia (MCNV–3456); F, G. Adults; H, I. Detail of the apical cleft; J. Detail of the shell narrowness in the basal zone. (Shells were not covered with a gold–paladium layer to avoid alteration as they are important museum specimens.) Fig. 17. A–E. Entalina tetragona, Valencia (MCNV–3455b): A. Adulto; B. Vista desde la zona basal; C. Detalle de la zona basal; D. Detalle del ápice; E. Detalle de las costillas secundarias en la zona basal. F–J. Dischides politus, Valencia (MCNV–3456); F, G. Adultos; H, I. Detalle de la fisura apical; J. Detalle del estrechamiento de la concha en la zona basal. (Los conchas no han sido cubiertas por una capa de oro–paladio para evitar su alteración por tratarse de importantes muestras museísticas.)

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Católica de Valencia–San Vicente Mártir and Dr. Enrique Peñalver, IGME, for their help during the development of this work. We are also grateful to the Electron Microscopy Service of the S. C. S. I. E. at the University of Valencia for help obtaining the photographs with the Hitachi S–4100. References Alzuria, M., 1984. Nota sobre la fracción mineral en Dentalium mutabile inaequicostatum (Dautzemberg, 1891) (Mollusca, Scaphopoda). Publicaciones del Departamento de Zoología de la Universidad de Barcelona, 10: 23–25. – 1985a. Ultraestructura de la concha en Dentalium vulgare (De Costa 1778) (Mollusca: Scaphopoda). Iberus, 5: 11–19. – 1985b. Ultrastructura de la concha en Dentalium mutabile inaequicostatum (Dautzemberg, 1891) (Mollusca; Scaphopoda). Publicaciones del Departamento de Zoología de la Universidad de Barcelona, 11: 15–22. – 1986. Antalis rossati (Caprotti, 1966), nuevo escafópodo para la fauna española. Publicaciones del Departamento de Zoología de la Universidad de Barcelona), 12: 37–39. Boscá, A., 1916. Fauna Valenciana. In: Geografía General del Reino de Valencia: 48–50 (A. Martín, Ed.). Casa Editorial de Alberto Martín, Barcelona. Bucquoy, E., Dautzenberg, P. & Dollfus, G., 1882– 1889. Les Mollusques Marins du Rousillon. J. B. Baillière & Fils, Paris. Cádiz, L. & Martínez–Ortí, A., 2011. The living Scaphopods from the Valencian Community coast (Spain). 6th Congress of the European Malacological Societies. Vitoria–Gasteiz. p. 59. Caprotti, E., 1966a. Dentalium (Antalis) agile M. Sars, 1872. Schede Malacologiche Del Mediterraneo, 86 Aa 06, 2 pp. – 1966b. Dentalium (Antalis) dentalis Linnaeus, 1766. Schede Malacologiche del Mediterraneo, 86 Aa 01, 4 pp. – 1966c. Dentalium (Antalis) inaequicostatum Dautzenberg, 1981. Schede Malacologiche del Mediterraneo, 86 Aa 03, 3 pp. – 1966d. Dentalium (Antalis) panormum Chenu, 1842. Schede Malacologiche del Mediterraneo, 86 Aa 04, 2 pp. – 1966e. Dentalium (Antalis) vulgare Da Costa, 1778. Schede Malacologiche del Mediterrâneo 86 Aa 06, 2 pp. – 1966f. Dentalium (Pseudantalis) rubescens Deshayes, 1825. Schede Malacologiche del Mediterrâneo 86 Aa 05, 2 pp. – 1967. Scafopodi jonici. Thalassia Salentina, 2: 134–137. – 1979. Scafopodi noegenici e recenti del bacino mediterraneo, Iconografia ed epítome. Bolletino Malacologico, 15(1–10): 213–288. – 2009. Osservazioni e aggiornamenti su alcune specie di scafopodi neogenici e quaternari del bacino mediterrâneo. Bolletino Malacologico, 45(1):

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Martínez–Ortí & Cádiz

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Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Bird mortality related to collisions with ski–lift cables: do we estimate just the tip of the iceberg? N. Bech, S. Beltran, J. Boissier, J. F. Allienne, J. Resseguier & C. Novoa

Bech, N., Beltran, S., Boissier, J., Allienne, J. F., Resseguier, J. & Novoa, C., 2012. Bird mortality related to collisions with ski–lift cables: do we estimate just the tip of the iceberg? Animal Biodiversity and Conservation, 35.1: 95–98. Abstract Bird mortality related to collisions with ski–lift cables: do we estimate just the tip of the iceberg?— Collisions with ski–lift cables are an important cause of death for grouse species living close to alpine ski resorts. As several biases may reduce the detection probability of bird carcasses, the mortality rates related to these collisions are generally underestimated. The possibility that injured birds may continue flying for some distance after striking cables represents a major source of error, known as crippling bias. Estimating the crippling losses resulting from birds dying far from the ski–lift corridors is difficult and it is usually assessed by systematic searches of carcasses on both sides of the ski–lifts. Using molecular tracking, we were able to demonstrate that a rock ptarmigan hen flew up to 600 m after striking a ski–lift cable, a distance preventing its detection by traditional carcasses surveys. Given the difficulty in conducting systematic searches over large areas surrounding the ski–lifts, only an experiment using radio–tagged birds would allow us to estimate the real mortality rate associated with cable collision. Key words: Bird collision, Crippling bias, Forensic approach, Human infrastructure, Rock ptarmigan, Ski–lift wires. Resumen Mortalidad de aves causada por colisión con los cables de los remontes de las pistas de esquí: ¿sólo vemos la punta del iceberg?— Las colisiones con los cables de los remontes son una importante causa de mortalidad para las diversas especies de galliformes que habitan en las inmediaciones de las estaciones de esquí alpino. Las tasas de mortalidad asociadas a esta causa resultan frecuentemente subestimadas como consecuencia de los diversos factores que pueden reducir la probabilidad de detección de los cadáveres. Así, por ejemplo, el posible desplazamiento de las aves heridas después de la colisión representa una importante causa de error llamada sesgo por mutilación (crippling bias). La estima de las pérdidas resultantes correspondientes a aves que mueren lejos de la vertical de los remontes es un aspecto de difícil cuantificación que normalmente se evalúa mediante búsquedas sistematizadas de restos a ambos lados de estas estructuras lineales. Mediante el uso de técnicas de rastreo molecular hemos sido capaces de detectar que una hembra de lagópodo alpino voló unos 600 m después de colisionar con un cable remontador, distancia a la cual el ave no hubiese sido detectada mediante los métodos de muestreo tradicionales. Debido a la dificultad de llevar a cabo búsquedas sistemáticas sobre superficies extensas alrededor de los remontes, tan solo el radio seguimiento de las aves permitiría una estima consistente de la tasa real de mortalidad asociada a la colisión con cables. Palabras clave: Colisiones de aves, Sesgo por mutilación, Enfoque forense, Infraestructuras humanas, Lagópodo alpino, Cable remontador. (Received: 10 II 12; Conditional acceptance: 4 IV 12; Final acceptance: 28 V 12) Nicolas Bech & Sophie Beltran, Univ. of Perpignan, Via Domitia, CNRS, UMR 5244, Evolutionary and Ecology of Interactions (2EI), Perpignan, F-66860, France. Present address: Equipe Ecologie, Evolution Symbiose, Lab. EBI Ecologie & Biologie des Interactions, Univ. de Poitiers–UFR Sciences Fondamentales et Appliquées, UMR CNRS 7267, Bât. B8, 40 avenue du Recteur Pineau, F–86022 Poitiers Cedex, France. – Jérôme Boissier & Jean François Allienne, Univ. of Perpignan, Via Domitia, CNRS, UMR 5244, Evolutionary and Ecology of Interactions (2EI), Perpignan, F-66860, France.– Jean Resseguier & Claude Novoa, ONCFS, Dept of Studies and Research, F–66500, Prades, France. Corresponding author: Nicolas Bech: nicolas.bech@univ-poitiers.fr ISSN: 1578–665X

Introduction The skiing activities in recent decades have had a profound impact on the alpine landscapes of many European mountains. In the French Alps and the Pyrenees, a recent survey conducted by the Mountain Game Observatory counted a total of 252 ski resorts with 3,117 ski or chair lifts for a total length of some 2,575 km (Observatoire des Galliformes de Montagne, 2006). Several studies have reported adverse effects derived from the development of winter tourism on alpine wildlife and particularly on grouse species (Miquet, 1990; Menoni & Magnani, 1998; Martin, 2001; Watson & Moss, 2004; Arlettaz et al., 2007; Thiel et al., 2008; Patthey et al., 2008). Among these negative effects, the mortality of birds colliding with cables has been considered as one of the main causes of the decline of grouse abundance close to ski resorts. Indeed, grouse species seem particularly vulnerable to strike–wire mortality (Bevanger, 1995) and a recent survey of 252 French ski resorts confirmed this point (Observatoire des Galliformes de Montagne, 2006; Buffet & Dumont–Dayot, in press). Generally, mortality resulting from human infrastructures such as ski–lift cables, power lines or fences is estimated by counting animals found dead underneath or close to the human infrastructures (Bevanger & Brøseth, 2001; Barrios & Rodriguez, 2004). However, some injured birds may continue moving for some distance after striking and death can occur several hundred meters further away. This bias, known as the crippling bias, refers to animals which can be found dead far from the infrastructures and therefore not counted in estimates of mortality rate related to the structures. Widening the searching areas on both sides of ski–lift corridors would clearly help to produce more realistic estimates of collision mortality rates (Bevanger, 1999), but the width of the searching zone is not easy to define. In this paper, we report on a case of rock ptarmigan (Lagopus muta muta) mortality related to a ski–lift collision at a Pyrenean ski resort. Using molecular tracking, we demonstrated that this bird travelled several hundred meters after striking a ski–lift. Finally, we discuss the difficulty in estimating the different biases associated with cable collision. Material and methods The study was carried out in the Err–Puigmal ski resort located in the eastern French Pyrenees (N 42º 23' – E 2º 05'). This small ski resort ranges from 1,830 m to 2,700 m above sea level and includes two chair–lifts and seven ski–lifts. Five cases of rock ptarmigan mortality related to ski–lift collisions have been observed following the building in 2005 of a new ski–lift, called The Montserrat. On 10 VI 2008, we found a severely injured female rock ptarmigan at about 600 m from the Montserrat ski–lift (fig. 1). The bird died a few minutes after capture and a post–mortem examination revealed that its right wing and right leg were broken. During a survey carried out three days later under the ski–lift, we found some rock ptarmigan feathers just under the cables (fig. 1). Genomic DNA of both

Bech et al.

samples was extracted from the tip (~3 mm) of feather samples and from muscle tissue in the case of the corpse, using silica columns (e.Z.N.A Kit of OMEGA BIO–TEK) and following the manufacturer’s protocol. Both samples were tested with 14 microsatellite markers. The relevant DNA fragments were amplified using Polymerase Chain Reaction (PCR). To maximise efficiency and minimize costs, these PCRs were performed in four multiplexes using the QIAGEN multiplex kit following the manufacturer’s protocol. Thus, PCR were performed in a 10 µL volume and contained 1µL of extraction product, 1x of ‘Qiagen Multiplex PCR Master Mix’ and 0.2 µM of primers. Cycling protocol contained an initial denaturation of 15 min at 95ºC followed by 30 cycles of 30s at 94ºC, 90s at the annealing temperature of 57ºC (for all markers) and 1 min at 72ºC, followed by a final extension of 30 min at 60ºC. PCR products were electrophoresed on an automatic sequencer (CEQ™ 8000, Beckman Coulter) and genotypes were determined using the fragment analyzer package from Beckman Coulter. We genotyped the two samples six times in order to reach a genotype consensus and to avoid genotype errors due to false or null alleles for the samples of low quality, i.e. feathers (Valière et al., 2007). Deviation from Hardy–Weinberg expectancies and linkage disequilibrium were tested using the global tests in FSTATv.2.9.3.2 (Goudet, 2001). The level of significance was adjusted for multiple testing using Bonferroni correction. Furthermore, polymorphism was estimated over all loci using the allelic richness (AR), expected heterozygosity (He), and FIS computed with FSTAT v.2.9.3.2. This was performed with 34 supplementary DNA samples. These 34 supplementary DNA samples were isolated from moult feather or muscle removed from birds found dead during census or radio tracking. These samples, found in a radius 60 km around our ski–lift, had already been used in a genetic study of a metapopulation of the species focusing on the Pyrenees (Bech et al., 2009). This study indicated that the samples belonged to a single population (named ‘Carança–Puigmal’) (Bech et al., 2009). In order to check the power of our markers, we computed the probability of identity (PI) index corrected for small samples of individuals (PI unbiased) using GIMLET v.1.3.2 software (Valière, 2002). This index indicates the probability that two unrelated individuals in a population share a multilocus genotype. Very low PI values (PI values of 2.0·10–5 are considered as low (Paetkau & Strobeck, 1994)) suggest high power to distinguish between two individuals. We then matched the genotypes obtained from the samples to check whether they belonged to the same individual. Results After Bonferroni correction we did not detect any deviation from Hardy–Weinberg expectations or any linkage disequilibrium. Our microsatellite panel revealed a high polymorphism degree characterised by a mean allelic richness (AR) of 5.457, a mean expected

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Jaça del Prat de Jossa

Pic de Duraneu

100 m

Tossa del Pas dels Lladres

Fig. 1. Topographic map of the upper part of Err–Puigmal ski resort. The lines with diamonds figure the ski–lifts: 1. Location where the feathers were found (wire–collision); 2. Location of the rock ptarmigan hen carcase (map from Institut Cartogràfic de Catalunya). Fig. 1. Mapa topográfico de la parte superior de la estación de esquí alpino de Err–Puigmal. Las trazas con rombos representan los remontes: 1. Lugar donde se encontraron las plumas (colisión con cable); 2. Localización del cadáver de la hembra de lagópodo alpino (mapa de l'Institut Cartogràfic de Catalunya).

heterozygosity (He) of 0.637, and a FIS value of 0.148. The probability of identity was 1.216·10–12, indicating that our microsatellite markers are polymorphic enough to distinguish between two individuals from our sampled population. For each sample, the six genotypic profiles obtained were identical, indicating that there were no false alleles and no null alleles. The genotype comparison between samples (i.e. collected under the ski–lift and on the rock ptarmigan corpse) gave strict identical genotype profiles for all microsatellite markers. Feathers found under the ski– lift thus came from the female rock ptarmigan corpse. By inference, this result shows that the injuries had been caused by the collision. The steep slope under the ski lift probably facilitated the distance travelled by the hen after the collision (fig. 1). Discussion Mortality related to collisions with wires, cables or fences is of major concern for the conservation of tetraonid populations (Bevanger, 1995; Moss, 2001). Out of 835 bird deaths associated with such collisions observed from 1997 to 2009 on 225 ski resorts of the

French Alps and Pyrenees, 771 involved galliformes species (Buffet & Dumont–Dayot, in press). These numbers must be considered as minimal because cases of death associated with collisions are generally underestimated because only birds found dead directly underneath or close to the ski–lift are taken into account when estimating mortality rates.Correction factors must therefore be applied to produce more realistic estimates of collision mortality rates (Bevanger, 1999). Such factors correct for different biases such as season (Bevanger & Brøseth, 2004), removal by scavengers (Bevanger & Brøseth, 2000; Morrison, 2002; Barrios & Rodriguez, 2004; Kikuchi, 2008), search efficiency (Morrison, 2002; Kikuchi, 2008), habitat structure (Bevanger & Brøseth, 2004) or crippling losses (Bevanger & Brøseth, 2004). This last factor, known as crippling bias, refers to victims of collision found dead outside the search zone. The rock ptarmigan mortality case reported in this study clearly fits this definition. Whereas our study shows the usefulness of a forensic approach for a better identification of the mortality cause, we cannot evaluate the magnitude of the underestimation related to crippling bias. The long distance reported in this study between the corpse and the ski–lift sug-

gests that underestimation associated with crippling losses could be much greater than usually thought. As suggested by Bevanger (1995), an experiment using radio–tagged birds would allow a better estimation of crippling losses beyond the direct mortality rate associated with cable collision. Acknowledgments The authors thank Renaud Rabastens and Ramon Martinez for their valuable help. We are especially grateful to N. J. Aebsicher and Rosa Agudo for their constructive comments on the manuscript. This research was supported by the Bureau des Ressources Génétiques, the Office National de la Chasse et de la Faune Sauvage, the French Ministère de l’Enseignement Supérieur et de la Recherche Scientifique and the Centre National de la Recherche Scientifique. References Arlettaz, R., Patthey, P., Baltic, M., Leu, T., Schaub, M., Palme, R. & Jenni–Eiermann, S., 2007. Spreading free–riding snow sports represent a novel serious threat for wildlife. P. Roy. Soc. B.–Biol. Sci., 274: 1219–1224. Barrios, L. & Rodriguez, A., 2004. Behavioural and environmental correlates of soaring–bird mortality at on–shore wind turbines. J. Appl. Ecol., 41: 72–81. Bech, N., Boissier, J., Drovetski, S. & Novoa, C., 2009. Population genetic structure of rock ptarmigan in the ‘sky islands’ of French Pyrenees: implications for conservation. Anim. Conserv., 12: 138–146. Bevanger, K., 1995. Estimates and population consequences of tetraonid mortality caused by collisions with high tension power lines in Norway. J. Appl. Ecol., 32: 745–753. – 1999. Estimating bird mortality caused by collision with power lines and electrocution, a review of methodology. In: Birds and power lines, collision, electrocution and breeding: 29–56 (M. Ferrer & G. F. E. Janss, Eds.). Quercus, Madrid. Bevanger, K. & Brøseth, H., 2000. Reindeer Rangifer tarandus fences as a mortality factor for ptarmigan Lagopus spp. Wildlife Biol., 6: 121–126. – 2001. Bird collisions with power lines – an experiment with ptarmigan Lagopus spp. Biol. Conserv., 99: 341–36. – 2004. Impact of power lines on bird mortality in a subalpine area. Animal Biodiversity and Conser-

Bech et al.

vation, 27.2: 67–77. Buffet, N. & Dumont–Dayot, E., in press. Bird collision with overhead ski–cables: a source of mortality which can be reduced. Betham Science Publishers. Goudet, J., 2001. FSTAT, a program to estimate and test gene diversities and fixation indices (version 2.9.3). Available at http://www2.unil.ch/popgen/ softwares/fstat.html. Kikuchi, R., 2008. Adverse impacts of wind power generation on collision behaviour of birds and anti–predator behaviour of squirrels. J. Nat. Conserv., 16: 44–55. Martin, K., 2001. Wildlife communities in alpine and sub–alpine habitats. In: Wildlife–habitat relationships in Oregon and Washington: 285–310 (D. H. Johnson & T. A. O’Neil, Eds.). Oregon State Univ. Press, Corvallis, OR. Menoni, E. & Magnani, Y., 1998. Human disturbance of grouse in France. Grouse News, 15: 4–8. Miquet, A., 1990. Mortality in Black grouse Tetrao tetrix due to elevated cables. Biol. Conserv., 54: 349–355 Morrison, M., 2002. Searcher bias and scavenging rates in bird/wind energy studies. Subcontractor Report. Moss, R., 2001. Second extinction of capercaillie (Tetrao urogallus) in Scotland ? Biol. Conserv., 101: 255–57. Observatoire des Galliformes de Montagne, 2006. [Percussion des oiseaux dans les câbles aériens des domaines skiables]. Zoom n°4, Sevrier, France (in French). Patthey, P., Wirthner, S., Signorell, N. & Arlettaz, R., 2008. Impact of outdoor winter sports on the abundance of a key indicator species of alpine ecosystems. J. Appl. Ecol., 45: 1704–1711. Paetkau, D. & Strobeck, C., 1994. Microsatellite analysis of genetic variation in black bear populations. Mol. Ecol., 3: 489–495. Thiel, D., Jenni–Eiermann, S., Braunisch, V., Palme, R. & Jenni, L., 2008. Ski tourism affects habitat use and evokes a physiological stress response in capercaillie Tetrao urogallus: a new methodological approach. J. Appl. Ecol., 45: 845–853. Valière, N., 2002. GIMLET: a computer program for analysing genetic individual identification data. Mol. Ecol. Notes, 2: 377–379. Valière, N., Bonenfant, C., Toïgo, C., Luikart, G., Gaillard, J. M. & Klein, F., 2007. Importance of a pilot study for non–invasive genetic sampling: genotyping errors and population size estimation in red deer. Conserv. Genet., 8: 69–78. Watson, A. & Moss, R., 2004. Impacts of ski– development on ptarmigan (Lagopus mutus) at Cairn Gorm, Scotland. Biol. Conserv., 116: 267–275.

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

On the taxonomical identity of some taxa of the Iberian endemic genus Iberus Montfort, 1810 (Gastropoda, Helicidae) A. Martínez–Ortí & F. Robles

Martínez–Ortí, A. & Robles, F., 2012. On the taxonomical identity of some taxa of the Iberian endemic genus Iberus Montfort, 1810 (Gastropoda, Helicidae). Animal Biodiversity and Conservation, 35.1: 99–105. Abstract On the taxonomical identity of some taxa of the Iberian endemic genus Iberus Montfort, 1810 (Gastropoda, Helicidae).— To determine the taxonomic identity of some of the species included in the genus Iberus, we reviewed the type series described by Rossmässler (1854) and deposited at the Senckenberg Forschungsinstitut und Naturmuseum of Frankfurt (Germany). We concluded that Helix alcarazana (currently Iberus alcarazanus) is a junior synonym of Iberus alonensis (Férussac, 1821). The type localities of Helix guiraoana and Helix alcarazana were discussed and modified and the lectotypes of Helix guiraoana, Helix guiraoana var. angustata, Helix alcarazana and Helix loxana were designated. In addition, we reviewed the type series of Helix alonensis Férussac, 1821 (currently Iberus alonensis) deposited at the Muséum national d’Histoire naturelle of Paris, France and we selected its lectotype. The locality of Alicante has been designated as the restricted type locality of this species. Key words: Mollusca, Helicidae, Iberus, Types, Synonym, Spain. Resumen Identidad taxonómica de algunos taxones del género endémico ibérico Iberus Montfort, 1810 (Gastropoda, Helicidae).— Se revisan las series tipo de las especies de Iberus descritas por Rossmässler (1854) y depositadas en el Senckenberg Forschungsinstitut und Naturmuseum de Frankfurt, Alemania. Se concluye que Helix alcarazana (actualmente Iberus alcarazanus) es sinónimo posterior de Iberus alonensis (Férussac, 1821). Se discuten y modifican las localidades tipo de Helix y de Helix alcarazana y se designan lectotipos para Helix guiraoana, Helix guiraoana var. angustata, Helix alcarazana y Helix loxana. Además, se revisa la serie tipo de Helix alonensis (Férussac, 1821) (actualmente Iberus alonensis) depositada en el Muséum national d’Histoire naturelle de París, Francia. Se selecciona el lectotipo y se designa “Alicante” como localidad tipo restringida. Palabras clave: Mollusca, Helicidae, Iberus, Tipos, Sinonimia, España. (Received: 24 IV 12; Conditional acceptance: 24 V 12; Final acceptance: 05 VI 12) A. Martínez–Ortí, Museu Valencià d’Història Natural. Passeig de la Petxina 15, 46008 València and Dept. de Zoologia, Fac. de Biologia, Univ. de València, Av. Dr. Moliner 50, 46100 Burjassot, València (Spain).– F. Robles, Dept. de Geologia, Fac. de Biologia. Univ. de València, Av. Dr. Moliner 50, Burjassot, València (Spain). Corresponding author: A. Martínez–Ortí. E–mail: amorti@uv.es

ISSN: 1578–665X

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Introduction Iberus Montfort, 1810 is an endemic genus from the Iberian peninsula whose taxonomy has been largely controversial. Recent studies on molecular phylogeny conclude that the genus currently includes at least 16 taxa of specific or subspecific character, three of which remain unnamed (Elejalde et al., 2008a, 2008b). In order to clarify the taxonomical identity of some of these taxa, we sampled intensively the type localities of Helix alcarazana Rossmässler, 1854, H. guiraoana Rossmässler, 1854 and H. guiraoana var. angustata Rossmässler, 1854 and compared the material collected with the type series of these three species which are deposited in the Senckenberg Forschungsinstitut und Naturmuseum of Frankfurt am Main (Germany, SMF) collection (Martínez–Ortí et al., 2004b). The first two taxa, I. guiraoanus and I. angustatus, present conchological features that differ from the majority of the morphs of Iberus, such as flattened shells, with a rounded final lap, and a well–shaped umbilicus. However, as I. alcarazanus has a globose shell without umbilicus, differentiation of the latter species from the two other species can be clearly established. The original material of these species was collected by the Murcian naturalist Ángel Guirao Martínez (1817–1890) (Rossmässler, 1854; López Fernández, 2002). Taking advantage of the type series of Helix loxana Rossmässler, 1854 is present in the same collection and we designate herein its type specimen. The identity of these species was recently confirmed as a result of molecular studies; new studies should therefore be carried out to confirm whether it should be considered a subspecies of I. marmoratus (Férussac, 1821) or a valid species (Elejalde et al., 2008a), We also revised the original material of H. alonensis Férussac, 1821, deposited in the collection of the Muséum national d’Histoire naturelle in Paris, France (MNHN). This material is a mixture of shells from a very wide area, extending from Castellón province, in the north of Spain, to Almeria province, in the south. As their morphologies are very different it has been considered necessary to designate both a lectotype and a restricted type locality to clarify which of the variants described by Férussac (1821) accurately represents Helix alonensis Férussac, 1821 (currently Iberus alonensis). Material and methods The taxa from the SMF are Helix guiraoana (SMF 7914/2) (currently Iberus guiraoanus) (figs. 1A–1B) which presents as locus typicus 'Castellon de la Plana' (Castellón, Valencian Community), Helix guiraoana var. angustata (SMF 7911 and SMF 7912) (currently Iberus angustatus) (figs. 1C–1F) 'La Sierra de los Dientes de la Vieja' (Granada, Andalusia), H. alcarazana (SMF 7915 and SMF 7916) (currently I. alcarazanus) (figs. 1G–1H) 'Sierra de Alcaraz (Sierra de Segura) in Alcaraz' (Albacete, Castilla–La Mancha, Spain) and Helix loxana (SMF 7879) (figs. 2G–2I) 'in Loja (Granada)'. We collected numerous samples

Martínez–Ortí & Robles

of the first three taxa in the type localities of taxa which have been compared them with specimens contained in the samples from SMF (Martínez–Ortí, 1999; Martínez–Ortí & Robles, 2003; Martínez–Ortí et al, 2004a). The type series of I. alonensis, deposited in MNHN, consists of 21 specimens distributed in nine lots, five of them labelled with the locality 'Alicante', one with the label 'Castelnovo prés Segorbe' (correct spelling Castellnovo, Castellón province), both localities from the Valencian Community, while the other three lots come from Almería, in Andalusia (Martínez–Ortí et al., 2005). Results Types and localities of the Iberus species described by Rossmässler (1854) Taxonomical position of I. angustatus The type series of Helix guiraoana var. angustata is composed of two syntypes. The first presents the columelar edge of the peristome reflected on the umbilicus, giving the sensation that it is narrower, a character emphasised by Rossmässler in his diagnosis. This effect would be greater because part of the reflected edge seems to have disappeared as a result of a break (SMF 7911, figs. 1C–1D). The other syntype has a similar umbilicus of the I. guiraoanus (SMF 7912, figs. 1E–1F). Consequently, conchological differentiation between the two species cannot be established. By studying the molecular phylogeny of the species of Iberus, Elejalde et al. (2008a) separated several of them into well–characterized species, one of which (clade 4 in Elejalde et al., 2008a; fig. 1) is named I. angustatus. The area of distribution of this species is contiguous to that of I. guiraoanus, the two being separated by the course of the Guadiana Menor River.The sampling density is very low, however, and can not exclude the possibility of areas of overlap between the two species, and the possibility of hybridization. According to Arrébola (pers. comm.: e–mail 17 V 2012) I. angustatus sensu Elejalde et al. (2008a) may not have an open umbilicus, but rather half– covered or almost covered by the reflection of the peristome. There are areas where the specimens of I. angustatus show great variability in regard to the reflection of the peristome over the umbilicus, approaching the characteristics of I. guiraoanus. As noted below, the type locality of H. guiraoana var. angustata is highly problematic. Together with the small number of specimens of the type series, consisting of only two specimens, it is therefore difficult to establish the taxonomic relationship between H. guiraoana of Rossmässler and its variety angustata. Until more intensive sampling is undertaken in the area of distribution of both taxa and until further investigations on the type locality of H. g. var. angustata provide new information on this topic, it seems prudent to retain the name of I. angustatus as that considered by Elejalde et al. (2008a).

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Fig. 1. A–B. Lectotype of Iberus guiraoanus (SMF 7914/2; 27.75 mm Ø); C–D. Lectotype of I. angustatus (SMF 7911; 21.8 mm Ø; phot. S. Hof, Naturmuseum Senckenberg); E–F. Paralectotype of I. angustatus (SMF 7912; 22.2 mm Ø); G–H. Lectotype of I. alcarazanus (SMF 7916/2; 22.7 mm Ø). Fig. 1. A–B. Lectotipo de Iberus guiraoanus (SMF 7914/2; 27,75 mm Ø); C–D. Lectotipo de I. angustatus (SMF 7911; 21,8 mm Ø; phot. S. Hof, Naturmuseum Senckenberg); E–F. Paralectotipo de I. angustatus (SMF 7912; 22,2 mm Ø); G–H. Lectotipo de I. alcarazanus (SMF 7916/2; 22,7 mm Ø).

Type localities of I. guiraoanus and I. alcarazanus The intensive sampling in both the type localities and the geographical areas close to those of I. guiraoanus and I. alcarazanus allowed us to ensure that I. guiraoanus does not live in 'Castellón' and that I. alcarazanus does not live in 'la Sierra de Alcaraz' (Albacete, Castilla–La Mancha, Spain), the two localities reported by Rossmässler (1854) in his original description (Martínez–Ortí, 1999; Martínez–Ortí & Robles, 2003; Martínez–Ortí et al., 2004b). On the contrary, I. guiraoanus is very abundant in 'Alcaraz' and I. alcarazanus lives in 'Castellón'. Therefore, in our view, it is clear that a mistake occurred. Taking into account that both samples were collected by

Guirao, prior to taxa descriptions by Rossmässler, it seems likely that this author received the samples incorrectly labelled. The other possibility is that Rossmässler mistakenly interchanged labels. In either case, according to the recommendation 76.A.2 of the International Code of Zoological Nomenclature (ICZN, 1999), we correct the declaration of the respective type localities: I. guiraoanus comes from the 'Sierra de Alcaraz' (Sierra de Segura) in Alcaraz (Albacete province) and I. alcarazanus comes from 'Castellón'. Taxonomical position of I. alcarazanus The conchological comparison of the specimens of I. alcarazanus from the Rossmässler collection with the

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shells of numerous individuals collected by the authors in the province of Castellón, which are attributed to I. alonensis, indicates that there are no significant differences between them. On the other hand, all Iberus samples whose DNA has been analyzed, from the northern half of the Iberian peninsula, which included the province of Castellón, have been identified as I. alonensis (Elejalde et al., 2008b). Therefore, the authors consider I. alcarazanus (Rossmässler, 1854) as a junior synonym of I. alonensis (Férussac, 1821). Type locality of I. angustatus The typical locality of Helix guiraoana var. angustata according to Rossmässler (1854) is 'under the blocks of limestone not far from the Sierra de los Dientes de la Vieja, in the province of Granada', where it was collected by Guirao. This place is very difficult to specify, because in the province of Granada and the rest of the Autonomous Community of Andalusia, there are several landforms that receive this designation. The authors visited a place known as 'Dientes de la Vieja', located near of Diezma (Granada), which due to its proximity to the area of distribution of I. angustatus sensu Elejalde et al. (2008a) seems the most appropriate, but we did not find specimens of this species. However, we found two different taxa, I. loxanus and I. alonensis–like 02 sensu Elejalde et al. (2008b). While it is possible that I. angustatus lived in this area from 'Dientes de la Vieja' and has become extinct since the mid–19th century, it cannot be ruled out that the material provided by Guirao to Rossmässler comes from other localities of the same name in the province of Granada. Consequently, and until new information is available on this matter, the situation of the type locality of I. angustatus remains doubtful. Designation of types Rossmässler (1854) did not designate types for their species and, according to the information we have, they have not been designated subsequently by other authors. As a result, and so as to stabilize the nomenclature, we proceed to designate lectotypes and paralectotypes from the syntypes. Helix guiraoana Rossmässler, 1854. The type series is composed of two syntypes numbered SMF 79142/2. We designate as lectotype the specimen figured by Rossmässler (1854), figures 799, 799a and 799b and as paralectotype the specimen figured with the number 799c (figs. 1A–1B). Helix guiraoana var. angustata Rossmässler, 1854. The series type is composed of two syntypes numbered SMF 7911 and SMF 7912. We designate as lectotype the specimen figured by Rossmässler (1854) having number 798 (SMF 7911, figs. 1C–1D) and as paralectotype the specimen SMF 7912 (figs. 1E–1F). Helix alcarazana Rossmässler, 1854. The type series is composed of two syntypes: SMF 7915 and SMF 7916. According to information provided by Dr. Janssen (SMF), the specimen SMF 7915 is labelled as 'Typus' and considered as the original Ic. 795. It matches the size of the Ic. 795 but differs somewhat

Martínez–Ortí & Robles

in the colour pattern. Apparently there is no other specimen better matching Ic. 795 (Janssen, pers. comm. e–mail 16 I 12). Consequently, we designate as lectotype the specimen of the sample SMF 7915, figured by Rossmässler (1854) with the numbers 795, 795a and 795b, and as paralectotype the specimen of the sample 7916, formerly labelled in the collection of the SMF as 'Paratype' (figs. 1F–1G). Helix loxana Rossmassler, 1854. Together with the species discussed above, Rossmässler (1854) described the species Helix loxana, with type locality 'in some mountains in the province of Granada, especially around Loja'. After molecular studies by Elejalde et al. (2008a) this species is considered a valid taxon (Iberus loxanus) with its own entity. Since the type specimen of the species has been not designated formally, we designate as lectotype the specimen of the figures 793, 793a and 793b (Rossmässler, 1854), deposited in the SMF having the number 7879 (figs. 2G–I). Revision of the original material of Iberus alonensis from the Férussac collection (figs. 2A–2F; table 1) Férussac in 1821 named and figured, without a formal description, the species Helix (Helicogena) alonensis (currently Iberus alonensis). The etymology of the name derives from 'Alone', an ancient Greek colony situated in the vicinity of Alicante, although its precise location is unknown (Herrero Alonso, 1986). According to the information provided by the website www.animalbase (see reference) the first mention of this species appears on page XIV of the Histoire Naturelle of Férussac & Deshayes (1819–1851), published on 6 IV 1821, as a name in the figure caption of the plate 39, which was published on 13 VII 1821. According to the article 10.1.1 of the ICZN the name Helix alonensis Férussac, 1821 does not appear until this second date (13 VII 1821). Between the publication of the taxon name and the figures, Férussac (1821–1822), in his Prodrome, cited these figures and varieties of Helix alonensis with reference to the afore mentioned plate 39 and plate 36A. The issue is more complex because he never published a plate 36A, as indicated by Kennard (1942). Indeed, this reference refers to the plate 39B that in figure 8 shows the shell and the living animal of H. alonensis. This mistake was corrected by Férussac in his annotated copy of the historical Edition of the Prodrome, deposited at the Muséum national d’Histoire naturelle in Paris and it was also marked by Coan et al. (2011) who require that the plate 39B ('originally to have been 36A') was published on 27 IX 1823. The name Helix alonensis refers to figures 1 to 9 of the plate 39 of Férussac & Deshayes (1819–1851), but these figures represent five varieties (alpha to epsilon) from various localities, without criteria, in the original publication, to select one of them as most suitable to represent the species from the other figures. As a result, we revised the original material of Férussac in order to select a specimen of one of the variants to designate it as a lectotype, and from it, to designate a restricted type locality for the species. The explanation of the Pl. 39 Férussac & Deshayes (1819–1851) identifies five varieties of Helix

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

103

Fig. 2. A–C. Lectotype of Iberus alonensis (MNHN, lot 1: 29.1 mm Ø); D. Paralectotype of I. alonensis (MNHN, lot 4: 26.8 mm Ø); E. Paralectotype of I. alonensis (MNHN, lot 4; 31.2 mm Ø); F. Paralectotype of I. alonensis (MNHN, lot 5; 33.4 mm Ø); G–I. Lectotype of I. loxanus (SMF 7879; 26.3 mm Ø; phot. E. Neubert, Naturmuseum Senckenberg). Fig. 2. A–C. Lectotipo de Iberus alonensis (MNHN, lote 1: 29,1 mm Ø); D. Paralectotipo de I. alonensis (MNHN, lote 4: 26,8 mm Ø); E. Paralectotipo of I. alonensis (MNHN, lote 4; 31,2 mm Ø); F. Paralectotipo of I. alonensis (MNHN, lote 5; 33,4 mm Ø); G–I. Lectotipo de I. loxanus (SMF 7879; 26,3 mm Ø; fotogr. E. Neubert, Naturmuseum Senckenberg).

alonensis, with the locality of collection: (α) fig. 1, 2; from Alicante. (β) fig. 3; from Alicante (γ) fig. 4, 5; from Valencia. (δ) fig. 6; from Alicante. and (ε) fig. 7, 8, 9; from Almeria. The material used by Férussac to name and figurate the species H. alonensis is deposited in the collection of malacology of the MNHN in Paris. In total it comprises 21 full shells in a good state of conservation, gathered in nine different lots. The three lots from Almeria (var. ε) (Pl. 39, figs. 7–9) contain five specimens in total. They seem to belong to a taxon currently under study and needing name (Martínez– Ortí et al., 2005), different from the taxon alonensis. As the five specimens from this locality (var. ε) belong to a new taxon, included by Elejalde et al. (2008b) in the clade named OTU I. alonensis–like 01, they are excluded from the syntypes of H. alonensis.

The remaining 16 specimens (syntypes), which form the series of H. alonensis, are distributed in the following lots (table 1, with dimensions): Lot 1 Three specimens of the var. α. Locality: Alicante. Specimen 1–1 corresponds to the figs. 1 and 2 of the Pl. 39 Férussac & Deshayes (1819–1851) (figs. 2A–2C). Lot 2 Three specimens of the var. α. Locality: Alicante. Lot 3 One specimen of the var. α. Locality: Alicante. Lot 4 Five specimens. Specimen 4–1 seems to correspond

104

Martínez–Ortí & Robles

Table 1. Conchological data of the type series of Helix alonensis deposited in the Muséum national d’Histoire naturelle of Paris (France): acr. Acronym; Hap. Aperture height; Hll. Height of the last lap; Lnº. Lap number; Øap. Aperture diameter; Of. Original figuration. Tabla 1. Datos conquiológicos de la serie tipo de Helix alonensis depositada en el Muséum national d’Histoire naturelle de París (Francia): acr. Sigla; Hap. Altura de la abertura; Hll. Altura de la última vuelta; Lnº. Número de vueltas; Øap. Diámetro de la abertura; Of. Figuración original. Lots Acr

Var

Ømx

Hmx

Hll

Hap

Øap

Lnº

Locality

29.1

19.2

17.6

15.2

17.0

4½

Alicante

Lot 1 (3 spec.) 1–1

Figs. 1,2

(lectotype)

1–2

28.4

18.4

17.6

13.8

16.5

4⅝

Alicante

–

1–3

28.8

19.4

18.2

15.9

17.8

4½

Alicante

–

31.2

19.3

17.4

15.0

18.5

4⅛

Alicante

–

Lot 2 (3 spec.) 2–1 2–2

29.7

19.6

17.9

15.1

17.8

4¼

Alicante

–

2–3

33.4

21.0

19.9

16.8

19.5

4⅜

Alicante

–

30.2

19.3

18.0

15.5

17.3

4¼

Alicante

–

Lot 3 3–1 Lot 4 (5 spec.) 4–1

¿β?

26.8

16.6

15.6

13.4

15.7

4¼

Alicante

¿Fig. 3?

4–2

31.2

21.0

18.1

15.4

17.2

4⅜

Alicante

Fig. 6

4–3

¿β?

32.0

20.5

18.3

15.8

19.1

4¼

Alicante

–

4–4

¿β?

32.0

20.4

19.3

16.0

18.2

4¼

Alicante

–

4–5

¿β?

33.4

22.5

21.0

16.4

19.0

4½

Alicante

–

33.4

23.9

21.1

17.2

20.0

4⅝

Castellnovo Figs. 4,5

Lot 5 5–1 Lot 6 (3 spec.) 3–1

27.7

17.5

16.5

15.0

15.1

Alicante

–

3–2

27.7

20.0

17.7

15.0

15.7

4½

Alicante

–

3–3

? immature specimen not measured

Alicante

–

to the var. β, represented in fig. 3 of the Pl. 39 (fig. 2D). The specimen 4–2 presents the Greek letter δ recorded on the shell and it seems to be represented in fig. 6 of the Pl. 39 (fig. 2E). Lot 5 One specimen of the var. γ represented in figures 4 and 5 of the Pl. 39 (fig. 2F). Although the figure caption of this plate indicates that its locality is Valencia, the label of the lot indicates 'dans les montagnes of Castelnovo (Castellnovo) près Segorbe', village located in the province of Castellón. Lot 6 Three specimens without assignment of variety, one of them is immature. Locality: Alicante.

Designation of the lectotype of I. alonensis All but one of the syntypes of H. alonensis proceed from Alicante. In fact, Férussac named this species in reference to its precedence because 'Alone' (gr. als, alos: salt) was a Greek colony situated in the vicinity of the current Alicante. The common name that Deshayes in Férussac & Deshayes (1819–1851) assigns to this species is, in fact, 'Hélice d’Alicante'. For these reasons, we designate a lectotype from this locality instead of Castellnovo. Within the 15 revised syntypes of Alicante, we selected the first specimen cited by Férussac as lectotype (figs. 2A–2C), corresponding to the var. α and figured in the Pl. 39 figs. 1 and 2. This specimen has been identified in lot 1 and subsequently separated from

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

the other syntypes, which should to be considered as paralectotypes. Therefore, the restricted type locality becomes 'Alicante' (Art. 76.2 ICZN; Recommendation 74E). Conclusions For an unknown reason, the labels of original samples of I. guiraoanus and I. alcarazanus, both collected by Guirao, were swapped. This likely occurred prior to the description made by Rossmässler (1854), and he probably received the samples with erroneous data. According to recommendation 76.A.2 of the ICZN, we corrected the designation of the respective type localities for each species: I. guiraoanus (Rossmässler, 1854), type locality: 'Sierra de Alcaraz, in Alcaraz' and I. alcarazanus (Rossmässler, 1854), type locality: 'Castellón'. Consequently, we considered I. alcarazanus as a junior synonym of I. alonensis (Férussac, 1821). As for the original sample of I. alonensis, deposited in the Férussac collection of the MNHN, we designated the specimen of the var. α figured in the Pl. 39, figs. 1 and 2 (Férussac & Deshayes, 1819–1851) as lectotype and, in consequence, we establish 'Alicante' as its restricted type locality. Lastly, we designated as lectotype of I. loxanus the only syntype studied by Rossmässler (1854), which is deposited in the SMF. Acknowledgements This work is part of the project REN2002–00716 from the Ministry of Science and Innovation, and the Ministry of Science and Technology (Ref. CGL2008–01131) of Spain. We thank Dr. José Ramón Arrébola for his helpful comments, and also Virginie Héros, assistant curator of molluscs at the Muséum national d’Histoire naturelle of Paris, Dr. Ronald Janssen, curator of the Senckenberg Forschungsinstitut und Naturmuseum of Frankfurt am Main (SMF) for the transfer of the material type, and Dr. E. Neubert and S. Hof (both of the SMF) for providing photographs of specimens from the type series deposited in the SMF. References AnimalBase, Helix alonensis species taxon homepage: http://www.animalbase.uni–goettingen.de/ zooweb/servlet/AnimalBase/home/ [Accessed 24 IV 2012]. Coan, E. V., Kabat, A. R. & Petit, R. E., 2011. 2,400 years of malacology, 8th ed., February 15, 2011, 936 pp. + 42 pp. [Annex of Collations]. American Malacological Society: http://www.malacological. org/publications/2400_malacology.php Elejalde, M. A., Madeira, Mª J., Arrébola, J. R., Muñoz, B. & Gómez–Moliner, B. J., 2008a. Molecular phylogeny, taxonomy and evolution of the land snail genus Iberus (Pulmonata: Helicidae). Journal of Zoological Systematics and Evolution Research, 46(3): 193–202. Elejalde, M. A., Madeira, Mª J., Muñoz, B., Arrébola, J. R. & Gómez–Moliner, J., 2008b. Mitochondrial

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110

Morelle et al.

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

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Distribution patterns of invasive Monk parakeets (Myiopsitta monachus) in an urban habitat R. Rodríguez–Pastor, J. C. Senar, A. Ortega, J. Faus, F. Uribe & T. Montalvo

Rodríguez–Pastor, R., Senar, J. C., Ortega, A., Faus, J., Uribe, F. & Montalvo, T., 2012. Distribution patterns of invasive Monk parakeets (Myiopsitta monachus) in an urban habitat. Animal Biodiversity and Conservation, 35.1: 107–117. Abstract Distribution patterns of invasive Monk parakeets (Myiopsitta monachus) in an urban habitat.— Several invasive species have been shown to have a marked preference for urban habitats. The study of the variables responsible for the distribution of these species within urban habitats should allow to predict which environmental variables are indicative of preferred habitat, and to design landscape characteristics that make these areas less conducive to these species. The Monk parakeet Myiopsitta monachus is an invasive species in many American and European countries, and cities are one of its most usual habitats in invaded areas. The aim of this paper was to identify the main factors that determine distribution of the Monk parakeet in Barcelona, one of the cities in the world with the highest parakeet density. We defined our model based on eight preselected variables using a generalized linear model (GLZ) and evaluated the strength of support for each model using the AIC–based multi–model inference approach. We used parakeet density as a dependent variable, and an analysis restricted to occupied neighbourhoods provided a model with two key variables to explain the distribution of the species. Monk parakeets were more abundant in neighbourhoods with a high density of trees and a high percentage of people over 65 years. This is interpreted by the fact that parakeets use trees as food sources and support for the nests, and that older people often feed the species. Data support the ‘human–activity’ hypothesis to explain how invasive species can successfully establish in a non–native habitat, and stress how limiting food resources, especially food supplied by humans, may be the easiest way to exert some control on Monk parakeet populations. Key words: Biological invasions, Urban habitat, Myiopsitta monachus, Density of trees, The ‘human–activity’ hypothesis, Older people. Resumen Patrones de distribución de la cotorra argentina (Myiopsitta monachus) en un hábitat urbano.— Varias especies invasoras han demostrado tener una marcada preferencia por los hábitats urbanos. El estudio de las variables responsables de la distribución de estas especies dentro de hábitats urbanos debe permitir predecir cuáles son las variables ambientales indicativas de su hábitat preferido, y diseñar las características del paisaje que hacen a estas áreas ser menos favorables para estas especies. La cotorra argentina Myiopsitta monachus es una especie invasora en muchos países de América y de Europa, siendo las ciudades uno de los hábitats más comunes para esta especie en las áreas invadidas. El propósito de este estudio fue identificar los factores principales que determinan la distribución de la cotorra argentina en Barcelona, una de las ciudades en el mundo con una de las densidades más grande de cotorras. Hemos definido nuestro modelo basado en ocho variables preseleccionadas mediante un modelo lineal generalizado (GLZ) y evaluamos el poder de cada modelo a través de un análisis de inferencia multimodelo basado en el valor AIC. Utilizamos la densidad de cotorra argentina como variable dependiente y restringimos el análisis a aquellos barrios de la ciudad ocupados por la especie, obteniendo un modelo con dos variables clave que explicaban la distribución de la especie. Las cotorras argentinas eran más abundantes en aquellos barrios con alta densidad de árboles y con un alto porcentaje de personas mayores de 65 años. Esto se interpreta por el hecho de que las cotorras utilizan los árboles como fuente de alimento y como lugar de nidificación, y porque las personas mayores a ISSN: 1578–665X

108

Rodríguez–Pastor et al.

menudo alimentan a la especie. Los datos apoyan la hipótesis de ‘la actividad humana’ para explicar cómo las especies invasoras pueden exitosamente establecerse en un hábitat no nativo, y subraya cómo la limitación de las fuentes de alimento, especialmente la comida suministrada por los seres humanos, puede ser la forma más sencilla de ejercer cierto control sobre las poblaciones de cotorra argentina. Palabras clave: Invasiones biológicas, Hábitat urbano, Myiopsitta monachus, Densidad de árboles, Hipótesis de ‘la actividad humana’, Gente mayor. (Received: 26 III 12; Conditional acceptance: 33 V 12; Final acceptance: 5 VI 12) Ruth Rodríguez–Pastor, Juan Carlos Senar, Alba Ortega, Jordi Faus & Francesc Uribe, Associate Research Unit, CSIC, Museu de Ciències Naturals de Barcelona, Psg. Picasso s/n., E–08003 Barcelona, Espanya (Spain).– Tomas Montalvo, Servei de Vigilància i Control de Plagues Urbanes, Agència de Salut Pública de Barcelona, Av. Príncep d’Astúries 63, 3r 2a, E–08012 Barcelona, Espanya (Spain). Corresponding author: R. Rodríguez–Pastor. E–mail: ruth.r.pastor@gmail.com

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Introduction The spread of exotic species is a major threat to native biodiversity and ecosystem functioning (Diamond, 1989; Temple, 1992; Wilcove et al., 1998; Kolar & Lodge, 2001; Stockwell et al., 2003). The main threats of invasive species can be summarized as: alteration of ecosystem processes (Raizada et al., 2008); decrease of native species abundance and richness through competition, predation, hybridization and indirect effects (Blackburn et al., 2004; Gaertner et al., 2009); changes in community structure (Hejda et al., 2009); and alteration of genetic diversity (Ellstrand & Schierenbeck, 2000). When invasive birds establish in a new habitat, they become part of the local biotic community, and this inevitably has an environmental and economic impact: transmission of avian diseases, or crop damages (Temple, 1992). Identifying the mechanisms that enable these species to establish viable populations in their new areas is one of the most important tools for their future management (Kolar & Lodge, 2001). Elucidating distribution patterns and the key variables that explain these patterns is an advisable approach (Franklin, 2009). A number of hypotheses have been proposed to explain how invasive species can successfully establish in a non–native habitat. The ‘climate–matching’ hypothesis assumes that invasive species have a higher probability of successful establishment when they are introduced into regions with a climate similar to that in their native area (Williamson, 1996; Leprieur et al., 2008). In contrast with this, the ‘human activity’ hypothesis argues that it is human activity that favours this success by disturbing natural landscapes and increasing the number of individuals released and the frequency of introduction (Taylor & Irwin, 2004). These two hypothesis are the best supported by empirical data (Blackburn et al., 2009), and Temple (1992) showed that both mechanisms are conducive to successful reproduction. Some other hypothesis have additionally been proposed, as for instance the ‘enemy–release’ hypothesis, which states that the abundance or impact of some invasive species is related to the scarcity of natural enemies in the introduced range compared with the native range (Keane & Crawley, 2002; Torchin et al., 2002, 2003; Mitchell & Power, 2003). The Monk parakeet is a common invasive bird species. Due to parrot trade, escapes from captivity, and the accidental or deliberate releases by people that had them as a pet, this species has spread its distribution range from South America (native habitat) to North America and Western Europe (Hyman & Pruett–Jones, 1995; Van Bael & Pruett–Jones, 1996; Cassey et al., 2004). This parakeet is characterized by building many nests within a communal nest structure of tightly inter–twined twigs and sticks (Spreyer & Bucher, 1998; Domènech & Senar, 2006; Burger & Gochfeld, 2009). Each individual nest is called a chamber and is used for breeding and roosting (Domènech & Senar, 2006). Nest structures are often clustered, forming colonies in a group of trees (Burger & Gochfeld, 2009). The nests are used throughout the

109

whole year, and are repaired and reused year after year (Navarro et al., 1992; Eberhard, 1996, 1998). This species is considered an agricultural pest in its native range (Bucher et al., 1990). In several of the invaded areas, the species has been able to establish increasingly large breeding populations (Bull, 1973; Shields, 1974; Summerour, 1990; Clavell et al., 1991; Schwab & Gwynn III, 1992; Caruso & Scelsi, 1994; Hyman & Pruett–Jones, 1995; Van Bael & Pruett–Jones, 1996). Through building its nests it causes considerable damage to ornamental trees and power lines, as well as to buildings and other structures. Furthermore, it creates problems with noise pollution,falling nests, and damage to agriculture (Bucher & Bedano, 1976; Bucher & Martin, 1983; Bucher, 1984, 1992; Temple, 1992; Conroy & Senar, 2009). Although recent data on Monk parakeets show that number of frost days is a limiting factor for their establishment (Strubbe & Matthysen, 2009), the species has been able to adapt to places with a cold climate, such as Chicago, northern New Jersey, and Brooklyn (Pruett–Jones & Tarvin, 1998). It has also successfully colonised temperate areas, such as in Europe. Human activity therefore also appears to be highly responsible for the distribution of the species (Muñoz & Real, 2006; Strubbe & Matthysen, 2009). Their success as an invasive species provides the opportunity to examine adaptation not only to new habitats and environments, but also specifically to crowded cities (Burger & Gochfeld, 2009). To date, however, studies on the patterns and key variables responsible for the distribution and successful spread of the Monk parakeet have been based on large geographic areas (Muñoz & Real, 2006; Strubbe & Matthysen, 2009). Although the role of cities is very important in the spread of this species (Pruett–Jones & Tarvin, 1998; Burger & Gochfeld, 2009), available data about the variables responsible for the success of the species within cities is scarce. Barcelona city holds one of the largest populations of Monk parakeets in Western Europe (Domènech, 1997; Domènech et al., 2003). The bird was detected for the first time in 1975 in the Ciutadella Park (Batllori & Nos, 1985) and since then, the species has dramatically increased its populations and has expanded its range throughout the entire city (Clavell et al., 1991; Domènech, 1997; Sol et al., 1997). In 2001, there were 313 nests in Barcelona (Conroy & Senar, 2009), but by 2010 the number had increased to 650 nests, with 1,876 chambers (J. C. Senar & T. Montalvo, pers. obs.). The aim of this paper was to determine the factors that affect the distribution of the Monk parakeet in Barcelona city so as to obtain information about the habitat preferences of the species within the urban habitat. Material and methods Study area The study was conducted in Barcelona city, in north– eastern Spain. Barcelona has an area of 102.16 km2,

110

72.34% of which is built up. It is divided into ten districts, which allows decentralized local administration. Each district consists of several 'barrios' (neighbourhoods). Barcelona has 73 neighbourhoods, each with its own personality, historical tradition, and homogeneous urban structure, making them clearly recognizable. Neighbourhoods are hence our sample unit. Data on species distribution A census of Monk parakeet was carried out from October 2009 until March 2010. A group of university biology students in the final year of their graduate programme helped us to take a census of the population of Monk parakeets in the whole city. We visited every street and all green areas within each neighbourhood. We marked the exact position of each nest found, obtaining the coordinates for each one. We also recorded the number of chambers each nest contained, and the tree species or the substrate on which it was built. The nest coordinates were later transferred to the GIS system MiraMon, creating a layer of points representing the nests. This layer was combined with a layer of the neighbourhoods, reverting data to the neighbourhood level. The resulting map allowed us to know the number and characteristics of nests within each neighbourhood. We used the density of chambers (number of chambers per square kilometre) per neighbourhood to estimate population density of Monk parakeets at each sampling unit, following Sol et al. (1997) and Domènech et al. (2003). Descriptor variables Demographic, socioeconomic and urban development data were provided by the Statistics Department at the Barcelona City Council (http://www.bcn.cat/estadistica/ angles/index.htm). We used variables created by the Department of Basic Information and Cartography to determine the main characteristics of building volumes and spatial distribution. From all these data, we selected those variables that would most likely affect the distribution of the Monk parakeet and that could better describe the characteristics of the neighbourhoods. These variables included: human population density (PD), the percentage of people over 65 years (PD > 65), the percentage of buildings constructed before 1901 (B < 1901), and the percentage of streets and roads (SR). The main reasons for choosing these variables are explained below. Population density (PD) gives us an idea about how many people inhabit in each neighbourhood. This could be a variable of interest since it has been seen to have a strong influence on feral pigeon density (Senar et al., 2009). The percentage of people over 65 years (PD > 65) was considered because this population group seems to be more likely to feed birds in urban habitats (Montalvo & Senar, pers. obs.). The last two variables were related to urban characteristics: the percentage of buildings constructed before 1901 (B < 1901) shows that old buildings were constructed more closely together with each other, leaving insufficient space between them for urban parks

Rodríguez–Pastor et al.

and trees; and the percentage of streets and roads (SR) indicates that neighbourhoods with wider streets could have many more green areas and trees where Monk parakeets could nest and feed. Finally, we should point out that as our study was based on a small–scale distribution of the Monk parakeets, it was pointless to choose climatic, topographic or lithologic variables as other studies have done (Muñoz & Real, 2006). The Department of Parks and Gardens in Barcelona provided additional variables describing the vegetation in each neighbourhood: percentage of grass area (grass area per neighbourhood; GA), percentage of shrub area (shrub area per neighbourhood: SA), density of trees (number of trees per square kilometre; DT), and percentage of forest area (forest area per neighbourhood; FA). Barcelona has 295 species of planted trees, but only a few are used by parakeets for feeding or nesting (Carrillo–Ortiz, 2009). So as to determine whether the species of trees had any effect on Monk parakeet distribution we classified the trees into three groups depending on the type of fruit that they produced: trees with fleshy fruit (e.g. Celtis sp., Ficus sp., Prunus sp., Robinia pseudoacacia), trees with dry fruit (e.g. Populus sp., Tilia sp., Tipuana tipu, Ulmus sp.), and trees with conus or strobilus (e.g. Pinus sp., Cupressus sp., Cedrus sp.). We also included the density of Phoenix sp. and the density of Platanus sp. as independent variables. Phoenix sp. is one of the most commonly used trees by parakeets to build nests in Barcelona (Sol et al., 1997). Platanus sp. is the most abundant tree in the city and is increasingly being used to build nests (Carrillo & Senar, pers. obs.). Densities were measured as number of trees per neighbourhood in km2. Statistical analyses Because the dependent variables and several of the independent variables did not follow a normal distribution, all the variables were rank transformed (Conover, 1981). We tested the correlation between the different variables to detect any possible colinearity problem. All the correlations were < 0.50, and in most cases < 0.20–0.30. We can therefore be confident that colinearity does not apply to our data. Next, data were introduced in a generalized linear model (GLZ) adjusted to a recent approach based on the Akaike Information Criterion (AIC) (Burnham & Anderson, 2002; Lukacs et al., 2007). The dependent variable (the density of Monk parakeet measured as density of chambers per neighbourhood) and all the explanatory variables were introduced in the model. The eight independent variables were: human population density (PD), percentage of people over 65 years (PD > 65), percentage of buildings built before 1901 (B < 1901), percentage of road system (SR), percentage of grass area (GA), percentage of shrub area (SA), density of trees (DT), and percentage of forest area (FA). Why some neighbourhoods did not have parakeets could be either because the area was not suitable for the species or just that parakeets had not yet colonized it. We thus preferred to restrict our sample size to those neighbourhoods that had already been occupied (i.e. number of chambers > 1). This left us with 51 neighbourhoods (N = 51).

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

111

Nests Neighbourhoods 1,000

5,000 m

Fig. 1. Distribution map of Monk parakeet nests in the neighbourhoods of Barcelona city. The dots depict the exact localization of the nests. Fig. 1. Mapa de distribución de los nidos de la cotorra argentina en los barrios de la ciudad de Barcelona. Los puntos representan la localización exacta de los nidos.

As our survey showed that most nests of Monk parakeets were built in palm trees, we decided to additionally test whether the typology of tree species in an area influenced their abundance. We made a multiple regression approach using the density of chambers as the dependent variable, and the density of Phoenix, the density of Platanus, the density of trees with conus, the density of trees with fleshy fruit, and the density of trees with dry fruit as independent variables. All statistical analyses were carried out using Statistica 10.0 (StatSoft, 2001). Results Monk parakeets appeared throughout whole city of Barcelona (fig. 1). The total number of detected nests was 650 and the number of chambers was 1876. The 'Sant Pere, Santa Caterina i la Ribera' neighbourhood had the highest concentration of nests (n = 120), most of which were located within the Ciudadela Park. The average density of nests per neighbourhood in 2010 was 8.27 ± 14.69 (n = 73) and that of chambers was 23.51 ± 38.80 (n = 73) (table 1). Variation between

neighbourhoods was high. Five neighbourhoods had a total density of chambers of above 80, most had a density of less than 20 chambers, and almost one third (22 neighbourhoods) had no chambers (figs. 2, 3A). The size of the nests, computed as average number of chambers per nest and neighbourhood, was also highly variable. In almost half of the neighbourhoods, nests had an average size of one to four chambers, whereas only seven neighbourhoods had smaller nests (average size < 2 chambers), and nine neighbourhoods had the larger nests (average size > 4 chambers) (fig. 3B). The AIC–based multi–model inference showed that the best model (with the smallest AIC value) regarding the other models consisted of two variables: density of trees (DT) and percentage of people over 65 years (PD > 65) (table 2, fig. 4). The next best model included one further variable: density of human population (PD) (table 2). A multiple regression analysis relating the preference of Monk parakeet for any type of tree did not show any significant result. Despite the abundance of palm trees and Platanus sp. in the city of Barcelona, neither of them affected the density of parakeets (table 3).

112

Rodríguez–Pastor et al.

Table 1. Descriptive statistics on the density of nests and the density of chambers of the Monk parakeet in Barcelona, both in all neighbourhoods (n = 73) and restricted to neighbourhoods with at least one chamber (n = 51). Density is measured as number of nests or chambers per square kilometre. Tabla 1. Estadísticos descriptivos de la densidad de nidos y la densidad de cámaras de la cotorra argentina en Barcelona, tanto en todos los barrios (n = 73) como restringido sólo a los barrios con al menos una cámara (n = 51). La densidad es medida como número de nidos y de cámaras por kilómetro cuadrado.

Density of nests Density of chambers

Valid N

Mean

8.27

11.84

Median

Minimum

Maximum

3.64

0.00

109.09

1.72

7.78

0.77

109.09

16.36

23.51

10.00

0.00

233.64

4.54

33.65

16.67

0.77

233.64

42.66

Density of chambers 0 > 0–50 50–100 100–155 > 155 1,000 0

5,000 m

Fig. 2. Distribution map of Myiopsitta monachus in Barcelona city. The presence of Monk parakeet measured as the density of chambers (number of chambers per square kilometre) in the different neighbourhoods, where the species was recorded, is categorized in five classes according to a grey scale. Fig. 2. Mapa de distribución de Myiopsitta monachus en la ciudad de Barcelona. La presencia de la cotorra argentina medida como la densidad de cámaras (número de cámaras por kilómetro cuadrado) en los diferentes barrios, donde la especie fue registrada, se clasificó en cinco categorías siguiendo una escala de grises.

55 50 45 40 35 30 25 20 15 10 5 0

113

40 80 120 160 200 240 Density of chambers (chambers/km2)

35 Frequency (neighbourhoods)

Frequency (neighbourhoods)

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

30 25 20 15 10 5 0

1 2 3 4 5 6 7 Average size of nests (chambers/nests)

Fig. 3. Frequency distribution of: (A) the density of chambers, and (B) the average size of nests measured as average number of chambers in each neighbourhood in Barcelona (N = 73; 2010 census). Fig. 3. Distribución de frecuencias de: (A) la densidad de cámaras y (B) el tamaño medio de nidos medido como el número medio de cámaras en cada barrio de Barcelona (N = 73; censo de 2010).

Density of chambers (chambers/km2)

Information about the environment in areas of origin of invader species may be important to model their distribution in large, invaded geographic areas

260 240 220 180 160 140 120 100 80 60 40 20 0

0 1000 2000 3000 4000 5000 6000 7000 8000 9000 Density of trees (trees/km2)

(Blackburn et al., 2009). However, it has been recently suggested that the non–native distribution of invading species cannot be predicted from the characteristics of the native niche (Petitpierre et al., 2012). Hence, it becomes highly relevant to obtain

Density of chambers (chambers/km2)

Discussion

260 240 220 180 160 140 120 100 80 60 40 20 0 6

8 10 12 14 16 18 20 22 24 26 28 People over 65 years (%)

Fig. 4. Relationships between the density of Monk parakeet chambers with: (A) tree density, and (B) the percentage of people over 65 years old. Neighbourhoods with no Monk parakeet nests (# chambers = 0) are not depicted in the graphs. The partial correlations for variables in the multiple regression best model (table 2) were tree density: r = 0.32, p = 0.02 and percentage of people over 65 years: r = 0.36, p = 0.01. Fig. 4. Correlaciones entre la densidad de cámaras de la cotorra argentina con: (A) la densidad de árboles y (B) el porcentaje de personas mayores de 65 años. Los barrios sin nidos de cotorras (nº cámaras = 0) no se representan en los gráficos. Las correlaciones parciales para las variables incluidas en el mejor modelo (tabla 2) de regresión múltiple fueron densidad de árboles: r = 0,32, p = 0,02 y porcentaje de personas mayores de 65 años: r = 0,36, p =0,01.

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Rodríguez–Pastor et al.

Table 2. Results of the multimodel inference using AIC to predict which variables in Barcelona city showed the best approximating model that explained the density of Monk parakeets (measured as number of nest chambers): PD. Human population density; PD > 65. Percentage of people over 65 years; B < 1901. Percentage of buildings constructed before 1901; SR. Percentage of streets and roads; GA. Percentage of grass area; SA. Percentage of shrub area; DT. Density of trees; FA. Percentage of forest area. Tabla 2. Resultados del análisis de inferencia multimodelo basado en el AIC para predecir qué variables en la ciudad de Barcelona definen el mejor modelo que explica la densidad de cotorra argentina (medida como número de cámaras de nido): PD. Densidad de población humana; PD > 65. Porcentaje de personas mayores de 65 años; B < 1901. Porcentaje de edificios construidos antes de 1901; SR. Porcentaje de calles y carreteras; GA. Porcentaje de zonas con césped; SA. Porcentaje zonas arbustivas; DT. Densidad de árboles; FA. Porcentaje de zona forestal.

Step

Models

AIC

PD > 65

410.24

PD > 65

410.95

PD > 65

411.97

PD > 65

412.03

PD > 65

412.15

PD > 65

B < 1901

412.16

PD > 65

412.21

PD > 65 B < 1901

412.51

PD > 65

412.88

PD > 65

412.91

PD > 65

412.94

PD > 65

412.94

PD > 65

413.49

PD > 65

B < 1901

413.80

PD > 65

B < 1901

413.85

415.42

149

420.16

171 B < 1901

421.18

181

421.89

182

422.14

187

422.38

197

422.97

198

422.98

PD > 65 B < 1901

detailed information about the factors responsible for the distribution of these species in invaded areas. In the case of species that are highly linked to urban habitats, like Monk parakeets (Domènech et al., 2003) or House crows Corvus splendens (Soh et al., 2002) it becomes imperative to predict their preferences and distribution within cities.We found that the model that best explained the abundance of Monk parakeets in Barcelona city showed two relevant variables: density of trees and the percentage of people over 65 years. The fact that trees are used as a main food source

and also to support and build nests (Carrillo–Ortiz, 2009) explains why the density of trees is the main variable to account for Monk parakeet abundance in Barcelona city. Interestingly, our results showed that parakeets had no preferences for different species of trees when selecting preferred ‘habitat’. This finding supports a recent study on breeding ring–necked parakeets (Psittacula krameri) in Brussels, Belgium, that showed that parakeets preferred to forage in city parks and gardens due to the huge variety of exotic and ornamental plants (Strubbe & Matthysen, 2011;

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

115

Table 3. Multiple regression using the different trees grouped by type of fruit that they produce as independent variables. Phoenix sp. and Platanus sp. were separated from the others because of their abundance. Tabla 3. Regresión múltiple utilizando los diferentes árboles agrupados por el tipo de fruto que producen como variables independientes. Phoenix sp. y Platanus sp. se separaron del resto debido a su abundancia.

Beta

Partial correlation

t(45)

p–level

Density of Phoenix

0.13

0.12

0.80

0.43

Density of Platanus

0.09

0.57

Density of trees with conus

–0.10

–0.09

–0.60

0.55

Density of trees with fleshy fruit

0.17

0.15

0.99

0.33

Density of trees with dry fruit

0.22

0.20

1.38

0.17

Clergeau & Vergnes, 2012). Moreover, our finding shows that Monk parakeets in Barcelona currently use other tree species for nesting in cases where palm trees are scarce, which was not the case in the earlier stages of colonization by the species (Sol et al., 1997). In Singapore, Soh et al. (2002) found similar results with another urban invasive bird species, the House crow with regard to the yellow flame trees (Peltophorum pterocarpum). As the Monk parakeet is a colonial species, the stages of colonization can be a consequence of historical and contagious effects (i.e., the occurrence of one nest may prompt the colonization of that area by other individuals of the population). Nevertheless, the average dispersal distance of the species in Barcelona city is 1,114 ± 190 m (Carrillo–Ortiz, 2009), which provides ample opportunities for the colonization of new areas within the city. The presence of a good number of nests with only one chamber supports that this colonization is taking place. Hence, we think that our data reflect habitat selection in spite of historical and contagious effects. Our data support the ‘human–activity’ hypothesis to explain how invasive species can successfully establish in a non–native habitat. We found that the percentage of people over 65 years old was an important variable in the best fit model, and the density of human population was strong in the second model (AIC < 2). Human presence thus clearly favours the invasion by Monk parakeets, not only because human activity favours escapes and releases of individuals, but also because of the foraging advantage that individuals enjoy because of (older) people supplying food. Monk parakeets have changed their foraging behaviour in recent years, adapting to novel conditions and using novel resources of food offered by humans (Lefebvre et al., 2004; Sol, 2007). A recent report showed that these new food resources in Barcelona are mainly cereals and bread, and they account for up to 40% of parakeet food sources (Carrillo–Ortiz, 2009). The population group most likely to feed birds is usually retired people (Montalvo & Senar, pers.

obs.). Similarly, Pithon (1998) observed that parakeet densities in the UK correlated highly with densities of detached and semi–detached houses inhabited by retired people. Taken together, our results support the view that the preference and success of invasive species in cities is related to the abundance of food available and nesting sites in these anthropogenic habitats, so that invasive species can easily increase both breeding success and parental survival (Chamberlain et al., 2009). As food sources play a major role in favouring invasive species in general and Monk parakeets in particular, we propose that limiting food resources provided by the population would be a reasonable way to control these species in urban habitats. However, further studies with new variables are needed to understand better and determine why Monk parakeets prefer these areas in Barcelona city. Acknowledgements This work was supported by the Barcelona Public Health Agency (ASPB), and by research project CGL2009–10652, Ministry of Science and Innovation, Spanish Research Council. We thank Issac Aparicio and Eugènia Valero (Department of Basic Information and Cartography, Barcelona City Council) and Juan Miguel Pérez Díaz (Department of Parks and Gardens, Barcelona City Council), for providing specific data layers. We also thank Lluïsa Arroyo, Daniel Riba, Margarida Barceló, Ruben Parrilla and all the biology students engaged in the project for their field support. References Batllori, X. & Nos, R., 1985. Presencia de la Cotorrita gris (Myiopsitta monachus) y de la Cotorrita de collar (Psittacula krameri) en el área metropolitana de Barcelona. Miscel·lània Zoològica, 9: 407–411. Blackburn, T. M., Cassey, P., Duncan, R. P., Evans,

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110

Morelle et al.

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119

The effect of habitat degradation, season and gender on morphological parameters of lesser jerboas (Jaculus jaculus L.) in Kuwait M. Al–Mutairi, F. Mata & R. Bhuller

Al–Mutairi, M., Mata, F. & Bhuller, R., 2012. The effect of habitat degradation, season and gender on morphological parameters of lesser jerboas (Jaculus jaculus L.) in Kuwait. Animal Biodiversity and Conservation, 35.1: 119–124. Abstract The effect of habitat degradation, season and gender on morphological parameters of lesser jerboas (Jaculus jaculus L.) in Kuwait.— Arid environments suffer anthropogenic interference causing habitat degradation. This degradation can influence animal populations. We randomly captured a total of 198 lesser jerboas Jaculus jaculus in three seasons (autumn, spring and summer) in two relatively close areas (intact and degraded). All animals were sexed, and weight, body and tail length, and thigh thickness were taken. We found significant differences in weight (p < 0.001), which was lower in summer (p < 0.05) when fewer food resources were available. Thigh thickness was greater in the intact habitat (p < 0.01), explained by the greater amount of food resources and also by the higher numbers of predators in this area, prompting escape behaviour. Females in the intact area were heavier and had longer bodies and tails. This was related to greater availability of time for mothers to search for food in this area. Key words: Habitat, Degradation, Kuwait, Lesser jerboa, Jaculus jaculus L. Resumen El efecto de la degradación del hábitat, la estación del año y el sexo en algunos parámetros morfológicos del jerbo egipcio (Jaculus jaculus L.) en Kuwait.— En los climas áridos las interferencias antropógenas causan la degradación del hábitat, que puede afectar a las poblaciones animales. Se capturaron 198 jerbos egipcios al azar en tres estaciones del año (otoño, primavera y verano) y en áreas intactas y degradadas cercanas. Los individuos capturados se sexaron y se les registró el peso, la longitud del cuerpo, la longitud de la cola y el grosor del muslo. Se encontraron diferencias significativas en el peso (p < 0,001), que fue inferior en verano (p < 0,05), cuando hay menos recursos alimentarios. El grosor del muslo fue mayor en el hábitat intacto (p < 0,01), lo que se atribuye a una mayor disponibilidad de alimento y también a una mayor presencia de depredadores en la zona, que provocaba conductas de huida. Las hembras fueron más pesadas y tuvieron mayor longitud del cuerpo y de la cola en las zonas intactas, como consecuencia de una mayor disponibilidad de tiempo para buscar alimento por parte de las madres en esta zona. Palabras clave: Hábitat, Degradación, Kuwait, Jerbo egipcio, Jaculus jaculus L. (Received: 26 IV 12; Conditional acceptance: 31 V 12; Final acceptance: 15 VI 12) Matrah Al–Mutairi & Ravneet Bhuller, School of Biological Sciences, Univ. of Bristol, Woodland Road, Bristol BS8 1UG, UK.– Matrah Al–Mutairi, Kuwait Inst. for Scientific Research, P. O. Box 24885, Safat 13109, Kuwait.– Fernando Mata & Ravneet Bhuller, Hartpury College, Univ. of the West of England, Hartpury, GL19 3BE, UK.

ISSN: 1578–665X

120

Introduction Desert mammal species have developed complex combinations of behavioral and physiological adaptations to ameliorate the impact of extreme temperatures and limited free water. These adaptations typically consist of being nocturnal, semi–fossorial, and having the ability to extract all their water from their food (Whitford, 2002). Human activities have modified natural habitats in many ways. The most dramatic changes involve widespread degradation of entire areas, such as shift from forest to agricultural use or urbanization. However, a more pervasive influence is the construction of linear open areas ––truck paths and roads –– through previously continuous habitat. These open areas may provide ecological situations that differ profoundly from those of the surrounding habitat and cause habitat fragmentation and deterioration of food resources for desert mammals. Limited food resources would result in smaller body size. Small desert mammals are often limited in their food choices in that they are forced to select more digestible, energy–rich diets such as those based on seeds, as compared to large animals (Demment & Van Soest, 1985). Heavier individuals have higher overwinter survival rates for the two genders: males and females. This is primarily because larger body size should increase energy conservation and probability of survival (Schorr et al., 2009). Larger individuals typically have more fat reserves and maybe less dependent upon food availability (French, 1988). Larger rodents use their fat storage while fasting at a slower rate than smaller individuals and as a result, they can spend longer times at higher body temperatures during hibernation, enabling enables them to survive (Geiser, 2004). Several ecological and biological changes have been attributed to climate change. Visser (2010), referring to small mammals, stated that climate change is affecting the seasonal timing of reproduction and hibernation, as well as body size and species´’ distribution ranges. Brown et al. (1993) assumed that each animal taxon has an optimal body weight; if reached for mammals smaller than 100 g, their foraging range will decrease and their energy will be diverted to reproduction which increases the population. In addition, population growth is related to the carrying capacity of the ecosystem. With fixed resources, the carrying capacity of any ecosystem should decrease with increasing body size. Therefore, if the resources are limited, body size would be reduced to maintain the population (Savage et al., 2004). The United Nations Environmental Program (UNEP) defined desertification as land degradation in arid, semi–arid and dry–sub humid areas caused by adverse human impact. The causes of desertification are a combination of several factors that include: scarcity and decrease of mean rainfall as a result of global changes, overgrazing, the increase of human population that inhabits the dry lands, industrial misuse, land exploitation, domestic use of fragile vegetation especially for fuel, and many more factors that vary from one region into another (Thomas, 1993). In Kuwait, nearly all plants and animals outside

Al–Mutairi et al.

protected areas are lost. The country has lost most of its valuable and vulnerable plants in the second half of the last century due to urbanization, human impact and climate change, factors that also reduced wildlife. Unfortunately, plant and animal communities are disappearing quickly from other areas with open access. Habitat loss and land deterioration are not the only factors contributing to the diminished wildlife populations in Kuwait. Other factors include unjustified hunting and intentional destruction of their shelters. Mammals are the animals that suffer most from these natural and anthropogenic factors. The aim of this study was to analyse differences in morphological parameters of lesser jerboa (Jaculus jaculus L.) populations living in intact habitat with abundant food resources, and populations living in degraded habitats with scarce food resources. The effect of season and gender on the morphological parameters of lesser jerboas was also analysed. Material and methods The data were collected in autumn 2010, spring 2011 and summer 2011 in the semi–arid lands of the State of Kuwait. Two study sites were designated for the study purposes: intact and degraded habitat. The intact study area was the Kabd Research Station, which is located 35 km southwest of Kuwait City. Ground elevation in this area ranges between 70 and 130 m above sea– level (Misak et al., 2002). Dense vegetation covers the area and is dominated by the Arfaj shrubs (Rhanterium epapposum Oliv.) and other plants. It covers an area of 40 km2. The area is fenced and protected, and human disturbance is minimal because free access is prohibited. This allows free foraging behavior for the lesser jerboas governed only by natural predation risk. The degraded study area is an unprotected area with free access and many camps for sheep and camel herders. The area has poor vegetation cover of the same type found in protected areas, but found in scattered patches only. It is located almost 45 km to the west of Kuwait city. It is separated from the intact study area by almost 10 km and has a ground elevation ranging between 100 and 140 m. Jerboas were captured over 24 nights for the three seasons (eight nights per season) for each of the sites, totaling 48 nights. The aim was to capture four jerboas per night to sample around 100 in each area. To achieve these figures, the capture effort almost doubled in the degraded areas where around five hours on average were spent per night, in contrast with around three hours on average in the protected areas. Animals were captured using a slowly–driven vehicle with powerful spotlights immediately after sunset when the animals start foraging for food. The lesser jerboas were blinded by the powerful light and they stopped moving provided no sounds were produced. To capture jerboas, a soft net with a long handle was used (a similar approach was followed by Happold, 1967). Body weight, body length, tail length and thigh thickness of captured jerboas were measured. All jerboas were released at the point of capture immediately after

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Tabla 1. Pesos medios (g) de jerbo egipcio con intervalos de confianza del 95%, en diferentes estaciones del año. Las letras en forma de exponente indican una diferencia significativa (p < 0,05).

habitats in the variable weight, and body length, tail length and thigh thickness (data from autumn 2010 only). Gender was used as the dependent variable in a logistic regression via generalized linear models, where the independent variables used were categorical habitat (intact and degraded), and covariates were all the measurements (data from autumn 2010 only). A backwards stepwise procedure for selection of significant variables and covariates was implemented, and those found significant (p < 0.05) were left in the model. The statistical package used was the SPSS© Statistics 19.

Season

Results

Table 1. Lesser jerboa mean weights (g), with 95% confidence intervals, in different seasons. The letters in superscript indicate a significant difference (p < 0.05).

Weight (g)

Autumn 2010

60.09a ± 1.98

Spring 2011

61.55a ± 1.67

Summer 2011

55.94b ± 2.00

taking the measurements that took only a few minutes. Juveniles, pregnant and lactating females were discarded from the study. The captures took place more than 100 m apart on each night and more than 500 m on different nights, providing a low probability of recapturing the same individual. Observations of gender and body weight measurements were done in the autumn. Body length, tail length and thigh thickness were additionally measured in the spring and summer. An ANOVA followed by the Fisher’s least significant differences post–hoc test was used to analyse differences in the body weights of jerboas in three different seasons (autumn 2010, spring 2010 and summer 2011). T–tests for independent samples were also used to analyse differences between gender and between

A total of 198 lesser jerboas were caught for this study. In autumn 2010, n = 29 lesser jerboas were caught from the intact habitat and n = 26 from the deteriorated habitat. In spring 2011, n = 39 lesser jerboas were caught in the intact study site while n = 35 were captured in the deteriorated site, and in summer 2011, the captures were n = 36 and n = 33, in the intact and deteriorated habitats, respectively. With regards to season, a significant difference (p < 0.05) was found in body weight between summer 2011 and the other seasons (autumn 2010, spring 2011), as summarised in table 1. With regards to gender, significant differences were found between male and female jerboas for body weight (p < 0.001), body length (p < 0.001) and tail length (p < 0.001). No significant differences (p > 0.05) were found for thigh thickness (as summarised in table 2). With regards to habitat, significant differences were found between intact and degraded habitats for body weight (p < 0.001) and thigh thickness (p < 0.01), and no significant differences (p > 0.05) were found for body length and tail length, as summarised in table 3.

Table 2. Means with 95% confidence interval for the parameters body weight (g), body length (cm), tail length (cm) and thigh thickness (cm) in male and female lesser jerboas: a p < 0.001; b p > 0.05.

Table 3. Means with 95% confidence interval for the parameters body weight (g), body length (cm), tail length (cm) and thigh thickness (cm) in lesser jerboas in the intact and degraded habitat: a p < 0.001); b p < 0.01; c p > 0.05.

Tabla 2. Medias con intervalos de confianza del 95% para los parámetros peso (g), longitud del cuerpo (cm), longitud de la cola (cm) y grosor del muslo en los machos y las hembras de jerbo egipcio: a p < 0,001; b p > 0,05.

Tabla 3. Medias con intervalo de confianza del 95% para los parámetros peso (g), longitud del cuerpo (cm), longitud de la cola (cm) y grosor del muslo en el jerbo egipcio, en hábitat intacto y degradado: a p < 0,001; b p < 0,01; c p > 0,05.

Gender

Female

Intact

Degraded

63.58 ± 1.74

55.43 ± 1.83

55.52 ± 1.87

63.49 ± 1.71

Weight

Bodya

28.80 ± 0.60

30.61 ± 0.54

Bodyc

29.96 ± 0.56

29.44 ± 0.59

Tail

17.94 ± 0.43

19.10 ± 0.39

Tail

18.72 ± 0. 40

18.32 ± 0.42

9.45 ± 0.48

9.91 ± 0.44

10.27 ± 0.45

9.08 ± 0.47

Weight

Thigh b

Male

Habitat a

Thigh b

122

Al–Mutairi et al.

Table 4. Logistic regression parameters to model gender in lesser jerboas, as a function of the factor habitat (intact or degraded) and the covariate weight (g). Tabla 4. Parámetros de la regresión logística para modelar el sexo de los jerbos egipcios en función del factor hábitat (intacto vs. degradado) y de la covariable peso (g). Variables in the equation Intercept

SE (β)

p value

–27.49

–7.45

< 0.001

Habitat Intact Degraded Weight

95% CI (β) –42.09 –12.89

OR (eβ) 1.16·10

–12

95% CI OR (eβ)

5.28·10–19 2.53·10–6

–4.27

1.43

< 0.01

–7.07 –1.47

0.014

0.001 0.230

0 0.50

0.14

< 0.001

The body weights and thigh thickness of jerboas were found to be greater in the intact habitat. In the logistic regression, the factor 'habitat' (p < 0.01) and the covariate 'body weight' (p < 0.001) were found to be significant to model gender. Table 4 shows the full description of the model parameters and the 95% confidence intervals for the respective values are also stated, together with the odd ratios. The graphs in figure 1 show the probability of being females in dependency of the variable and covariate considered in the model. Discussion The study shows that lesser jerboas in the intact, protected area with thicker vegetation cover have significantly greater body weight than those in the degraded habitat. The change of morphological measurements of mammals in different habitats is well documented in several studies (e.g. Heaney, 1978; Jennings et al., 2010). The abundance of biodiversity and food resources, with minimal disturbances, favours morphological changes towards increased body size in mammals. The extremely disrupted habitats in the State of Kuwait have been well documented (e.g. Omar, 2000; Omar et al., 2001; Misak et al., 2002). The effect of disrupted habitat on wildlife has also been monitored, mostly on the abundance of animals in different habitats rather than on morphological parameters (e.g. Al–Sdirawi, 1985; Taha et al., 2000; Delima et al., 2002; Zaman et al., 2005). This pioneer study in Kuwait focused on determining the effects of habitat degradation on the morphology of lesser jerboas. The magnitude of damage on habitats in both study areas was fully described by Misak et al. (2002) and Omar et al. (2001). Within the enclosed intact habitat, Rhanterium epapposum shrubs and associated plant communities thrive, and they have a good ground cover compared to the surrounding non–protected and degraded areas.

0.24 0.77

1.652

1.269 2.153

There is a direct relationship between the range of available and accessible food, and the body mass of animals, particularly mammals (Schoener, 1968; Harestad & Bunnell, 1979; Peters & Wassenberg, 1983). An increased body mass usually means an increase in the availability of large food quantities (positive correlation). Another reason for differences in body weight between intact habitat and degraded habitat populations can be the dispersion and abundance of seeds in desert soils, which comprise the main source of energy in desert rodents’ diets (Brown et al., 1994; Baker & Patterson, 2010). Seeds beneath shrubs are concentrated in densities that 5 to 10 times greater than those in open areas between shrubs (Nelson & Chew, 1977; Thompson, 1980). Therefore, when annual plants reach the end of their cycle, there are plenty of seeds available for consumption by desert rodents. Body mass shows a highly significant positive correlation with the amount of annual rainfall (Abramsky et al., 1985). It may seem that the differences in body mass and other morphological parameters are related to possible differences in rainfall rates in the two areas, but the two study areas were located close to each other; they are separated by only 10 km and have similar elevation, averaging 100 m in the protected and 120 m in the degraded areas. The possibility of weight differences being attributed to rainfall differences can thus be ruled out. Other body dimensions, such as body length and tail length, showed no difference in this study when comparing the degraded habitat to the intact habitat. The difference was seen in the thickness of the thigh (hind limb), with greater thigh thickness in jerboas in the intact habitat. This could be explained by the fact that lesser jerboas use bipedal hopping as an escape mechanism from predators. They can jump up to 2 m high and jump while running in different directions. The increased thickness of the muscle tissues in the hind limb improves the animal´s jump performance (Alexander et al., 1981; Perry et al.,

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0.8 0.6 0.4 0.2 0 40 44 48 52 56 60 64 68 72 76 80 Body weight (g) Degraded Intact habitat habitat Fig. 1. Logistic regression modelling the weight (g) dynamics of lesser jerboa in function of their gender and habitat: P. Probability of being female. Fig. 1. Regresión logística modelando la dinámica del peso (g) del jerbo egipcio en función del sexo y tipo de hábitat: P. Probabilidad de ser hembra.

1988; Taraborrelli et al., 2003; James et al., 2007). Intact areas contain a higher number of predators (Zaman et al., 2005) than the degraded habitats. Therefore, lesser jerboas in the protected areas might be under a higher predation risk than animals living in unprotected, degraded habitats. Sexual dimorphism in body size has been well defined as the difference in mean body size of males and females. This occurs in rodents and other animals (Ralls, 1976, 1977) and is traditionally explained by sexual selection acting on males (Lammers et al., 2001). Ralls (1976) explained that larger body sizes in females was the result of selection, favouring smaller males in mating systems where male reproductive success is related to encounter rate with females and where smaller males may be favoured when food is limited (a trade–off between foraging and mate acquisition favouring smaller males with regards to mate acquisition). Dimorphism in monogamous species is less pronounced than in species with more promiscuous habits (Dewsbury et al., 1980). Sachser et al. (1999) determined that the rodent Galea musteloide has a promiscuous mating system in smaller males, as reproduction is decided by sperm competition rather than male–male contest, which appears to result in greater offspring survival. The lesser jerboa is a solitary species; males and females meet during the mating season and the female is left alone to breed and nurse the offspring. Some studies (Krasnov et al., 2005), nevertheless, suggest that sexual differences in body size are related to foraging behaviour and the home range of each sex. Therefore, the more active the foraging animal, the larger it is. This indicates that female lesser jerboas have a wider home range and forage for food more frequently than males. This is a reasonable interpretation of the results, since females

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have to carry and nurse the offspring. Female lesser jerboas have to store as much fat as possible to feed their young. Body length and tail length are related to the animal’s body size. Many others species of desert rodents are social; the males are subject to sexual selection, and they also play a role in nurturing the young. The results also revealed that weight of the lesser jerboa changes with the seasons. Greater body weights were seen in spring and autumn than in summer. This could be because of the availability of feed resources, which depends on the annual rain cycles. The annual rain cycle in Kuwait is concentrated in autumn and winter, with year accumulations lower than 100 mm (Zaman, 1997). The annual plants flourish with the onset of rainfall in arid lands in the autumn and complete their life cycles in the spring. Seeds of annual plants germinate and produce seeds in a very short life span. Annual plants form most of the vegetation cover in Kuwait (Zaman, 1997; Brown, 2002), and the protein levels of annual grasses decrease immediately after blooming, with seed formation. Lesser jerboas can also extract moisture from these annual plants that are abundant in the autumn and spring. Consequently, body condition is better in autumn and spring in preparation for the winter hibernation and summer shortage. The findings in this study clearly show that a degraded habitat has a negative effect on the body weight and dimensions of lesser jerboas. Lower body weight may decrease the winter survival rate and negatively impact on the lesser jerboa population size and distribution in the degraded habitat. References Abramsky, Z., Brand, S. & Rosenzweig, M., 1985. Geographical ecology of gerbilline rodents in sand dune habitats of Israel. Journal of Biogeography, 12: 363–372. Alexander, R., Jayes, A., Maloiy, G. & Wathuta, E., 1981. Allometry of the leg muscles of mammals. Journal of Zoology, 194: 539–552. Al–Sidrawi, F., 1985. Conservation and protection of the wildlife in Kuwait (phase I): review and assessment of information on desert fauna. Final Report. Kuwait Inst. for Scientific Research, Kuwait. Baker, M. & Patterson, B., 2010. Patterns in the local assembly of Egyptian rodent faunas: Areography and species combinations. Mammalian Biology, 75: 510–522. Brown, G., 2002. Species richness, diversity and biomass production of desert annuals in an ungrazed Rhanterium epapposum community over three growth seasons in Kuwait. Plant Ecology, 165: 53–68. Brown, J., Kotler, B. & Mitchell, W., 1994. The foraging theory, patch use and the structure of a Negev desert granivore community. Ecology, 75: 2286–2300. Brown, J., Marquet, P. & Taper, M., 1993. Evolution of body size: consequences of an energetic definition of fitness. American Naturalist, 142: 573–584. Delima, E., Peacock, J. & Khalil, E., 2002. Bibliographic list of the wildlife fauna of Kuwait.Technical

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Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

125

Tendencias poblacionales recientes de la avutarda hubara en las Islas Canarias: análisis metodológico y estado de conservación C. Schuster, J. J. Iglesias–Lebrija & L. M. Carrascal

Schuster, C., Iglesias–Lebrija, J. J. & Carrascal, L. M., 2012. Tendencias poblacionales recientes de la avutarda hubara en las Islas Canarias: análisis metodológico y estado de conservación. Animal Biodiversity and Conservation, 35.1: 125–139. Abstract Recent population trends of the houbara bustard in the Canary Islands. Methods and conservation status.—Determining conservation status requires rigorous and reliable data about population sizes and trends, especially if they have to be applied to islands where the species have small populations. The Canary bustard houbara (Chlamydotis undulata fuertaventurae) is catalogued as 'in danger' by the Red Book of the Birds of Spain. This work analyzes the value of previously published information on the species using the method of adjacent linear transects separated by 200 m, as a baseline for establishing robust population trends in 30 important areas (ranging from 1.3 to 12.8 km2) for the houbara in the islands of Lanzarote and Fuerteventura (Canary Islands). Censuses were repeated on the same dates (from November to December) and localities as those carried out in 1994, 2004 and 2006. The detection probability of the houbara was estimated by means of distance sampling, being 0.42 up to 250 m from the observer, and 0.82 in the main census belt of 100 m on either side of the line transect. The method of adjacent linear transects —counting the maximum number of hubaras detected— provides accurate figures of population densities (detection of 95.2% of the birds). The previous estimations of houbara densities can therefore be considered highly trustworthy, with a probable average underestimation of only 5 %. Nevertheless, the confidence intervals of density estimations using only one census were very large. Therefore, with only one census per sampling area and year it is not possible to obtain precise estimates of houbara densities with small variation around the average value. This raises concern when trying to obtain solid evidence about the increases–decreases of houbara populations comparing different dates or study areas. The density of the Canary Islands hubara bustard decreased significantly from 2004/2006 to 2011 in eight areas of Fuerteventura (Vega Vieja, Los Alares–Pocetas, Matas Blancas, Lorenzo– Diviso, Corralejo, Lajares and Fimapaire) and in two areas of Lanzarote (Argana and La Santa). Conversely, the density of the houbara significantly increased in three areas of Lanzarote (Zonzamas, Guatiza and Llano de las Maretas). As a whole, average population density did not differ significantly between 2004/2006 and 2011 in Fuerteventura (slight decrease of 29% in 2011), but there was a significant increase in Lanzarote (increase of 60% from 2004/2006 to 2011). The change in density from 2004/2006 to 2011 tended to be an increase in areas further from paved roads, and a decrease in locations predominantly covered by loose sandy soils. Key words: Census method, Confidence intervals, Fuerteventura and Lanzarote (Canary Islands), Houbara bustard, Population trends. Resumen Tendencias poblacionales recientes de la avutarda hubara en las Islas Canarias Orientales. Análisis metodológico y estado de conservación.— El establecimiento del estatus de conservación demanda la existencia de datos rigurosos y fiables acerca de los efectivos y las tendencias poblacionales, especialmente si se han de aplicar en islas en donde las especies tienen poblaciones pequeñas. Este trabajo analiza la valía de los resultados previos para la hubara utilizando el método de transectos lineales adyacentes separados 200 m,

ISSN: 1578–665X

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Schuster et al.

como puntos de partida adecuados para establecer tendencias poblacionales robustas en las 30 localidades principales de las islas de Lanzarote y Fuerteventura. Para ello se efectuaron censos en las mismas fechas (noviembre–diciembre 2011) y localidades estimando la probabilidad de detección. Este método de censo, que estima el máximo número de hubaras diferentes detectadas, proporciona valores de densidad muy poco subestimados (detección del 95,2% de las aves), por lo que las estimas previas de abundancia pueden ser consideradas como fiables (i.e., probable subestima media de un 5%). No obstante, los intervalos de confianza de las estimas de hubaras en las zonas prospectadas mediante un solo censo fueron enormes. Por tanto, con un solo censo por localidad y año no es posible obtener estimas precisas con un escaso margen de variabilidad en torno al valor medio. Esto plantea un problema considerable a la hora de obtener evidencias sólidas acerca de la certeza de los aumentos–disminuciones de los efectivos poblacionales al comparar fechas o zonas diferentes. La avutarda hubara ha disminuido significativamente su densidad de 2004/2006 a 2011 en ocho zonas de Fuerteventura (Vega Vieja, Los Alares–Pocetas, Matas Blancas, Lorenzo–Diviso, Corralejo, Lajares y Fimapaire) y en dos de Lanzarote (Argana y La Santa). Por el contrario, la densidad de la hubara ha aumentado significativamente en tres localidades de Lanzarote (Zonzamas, Guatiza y llano de Las Maretas). Globalmente, las estimas medias por isla no difirieron significativamente entre 2004/2006 y 2011 en Fuerteventura (leve disminución del 29% en 2011), pero sí en Lanzarote (aumento del 60% en 2011). El cambio de densidad entre los dos periodos de estudio tendió al incremento en 2011 en las localidades más alejadas de la carretera asfaltada más cercana, y tendió a la disminución en 2011 en las zonas con suelo predominantemente arenoso. Palabras clave: Avutarda hubara, Fuerteventura y Lanzarote (Islas Canarias), Intervalos de confianza, Método de censo, Tendencias poblacionales. (Received: 26 III 12; Conditional acceptance: 24 V 12; Final acceptance: 19 VI 12) Claudia Schuster & Juan José Iglesias–Lebrija, Grupo de Rehabilitación de Fauna Autóctona y su Hábitat (GREFA), Monte del Pilar s/n., 28220 Majadahonda, España (Spain).– Luis M. Carrascal, Dept. Biogeografía y Cambio Global, Museo Nacional de Ciencias Naturales (MNCN–CSIC), 28006 Madrid, España (Spain). Corresponding author: L. M. Carrascal. E–mail: lmcarrascal@mncn.csic.es

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Introducción El establecimiento del estatus de conservación y el riesgo de extinción viene determinado por aspectos como la extensión del área de distribución, el tamaño de población absoluto y la tendencia demográfica en periodos recientes de tiempo (Gregory et al., 2005; IUCN, 2006). La aplicación de estos criterios a escala local (Gärdenfors, 2001) plantea problemas, ya que demanda la existencia de datos rigurosos y fiables, especialmente si se han de aplicar en islas en donde las especies tienen poblaciones pequeñas (Martín, 2009; Seoane et al., 2011). Para poder conocer las tendencias demográficas de poblaciones animales es necesario tener buenos datos históricos con los que realizar comparaciones y evitar el problema de los sesgos en los puntos de partida de los efectivos poblacionales (Papworth et al., 2009). Esto es especialmente acuciante para especies animales amenazadas, para las cuales es necesario examinar la relevancia de planes de gestión y conservación diseñados en el pasado, o establecer objetivamente su estatus de amenaza. Los datos históricos pueden contener información obtenida por diferentes metodologías o con sesgos implícitos de muestreo, con lo cual las comparaciones con datos históricos pueden estar sometidas a importantes distorsiones. Entre los aspectos que más limitan el valor de los datos históricos están la no consideración del fenómeno de la detectabilidad (i.e., se asume que los conteos absolutos observan todos los individuos existentes), la ausencia de un programa de censo correctamente replicado, y no proporcionar medidas de precisión —intervalos de confianza de las estimas (p. ej., Norvell et al., 2003; Lurz et al., 2008; Carrascal, 2011; Archaux et al., 2012). La avutarda hubara canaria (Chlamydotis undulata fuertaventurae; de ahora en adelante hubara) es una especie catalogada como “en peligro” por el Libro Rojo de las Aves de España (Lorenzo, 2004), atendiendo a su estatus taxonómico de subespecie endémica, sus escasos efectivos poblacionales y lo reducido de su área de extensión en España. De hecho, es una de las especies de la avifauna terrestre de las Islas Canarias con menor área de extensión geográfica, densidad máxima y amplitud de hábitat, cuyos efectivos se concentran casi exclusivamente en las islas de Lanzarote y Fuerteventura (Martín & Lorenzo, 2001; Carrascal et al., 2008b). Los principales problemas para su conservación son la fragmentación, degradación y desaparición de los grandes espacios abiertos que necesita y la mortandad asociada a las colisiones con los tendidos eléctricos (Lorenzo, 2004; Lorenzo & Genové, 2007). Martín et al. (1997) efectúan el primer censo exhaustivo de la población canaria de hubara en 1994, aplicando un programa de censo estandarizado mediante el empleo del método de las batidas utilizando transectos lineales adyacentes. Estos autores efectuaron una sola réplica por localidad de censo, asumiendo un conteo absoluto sin subestima apreciable de la abundancia. Los censos se efectuaron sobre las principales áreas para la especie atendiendo a la información faunística

127

disponible hasta aquel momento, cuya validez ha sido posteriormente confirmada por otros programas de muestreo independientes (Carrascal et al., 2006, 2008a). La tendencia poblacional creciente registrada en los últimos treinta años ha sido cuestionada por Lorenzo (2004), aduciendo que lo que realmente ha ocurrido ha sido una mejora en los métodos de censo. Esto plantea que para esta especie emblemática de la avifauna canaria propia de medios áridos no se tengan evidencias robustas acerca de la evolución temporal de sus efectivos poblacionales en los últimos años. Considerando estos hechos, los objetivos concretos de este trabajo son tres: Analizar críticamente el método de censo diseñado por Martín et al. (1997), examinando cuánto subestima la densidad de la hubara, y cómo de precisos son los valores de abundancia calculados. El objetivo último es establecer la valía de los inventarios previos como puntos de partida (baselines) adecuados para establecer tendencias poblacionales robustas. Inferir con criterios estadísticos cuáles han sido los cambios poblacionales en Lanzarote y Fuerteventura, y en las 30 localidades principales para la hubara dentro de estas islas, poniendo especial énfasis en los cambios ocurridos desde el último censo efectuado en 2004/2006 por Lorenzo et al. (2008). Identificar los atributos ambientales de las áreas de censo que están más asociados con las variaciones temporales de densidad registrados en ellas en los últimos años. Material y métodos Área de estudio El trabajo de campo se desarrolló en las islas de Lanzarote y Fuerteventura (Islas Canarias Orientales). Lanzarote (29º N, 13º 37’ O) es una isla volcánica de intensa actividad reciente durante los tres últimos siglos, tiene una extensión de 846 km2, un relieve de escasa altitud (máxima de 670 m s.n.m.), un clima caracterizado por una moderada aridez (la precipitación es inferior a 100 mm anuales en el 40% de la superficie de la isla), y una vegetación dominada por formaciones arbustivas (Suaeda spp., Salsola vermiculata, Launaea arborescens, Lycium intricatum, Euphorbia balsamifera) con distinto grado de cobertura debido a variaciones topográficas, litológicas, edáficas y de usos humanos del suelo. Fuerteventura (28º 27' N, 14º 37' O) es una isla más grande (1.730 km2), de volcanismo más antiguo, caracterizada por un relieve suave de colinas (máxima altitud de 812 m s.n.m.), considerablemente más árida que Lanzarote (aproximadamente en las dos terceras partes de la isla la precipitación anual es inferior a los 100 mm), y con una vegetación predominantemente árida de matorrales xerófitos (dominada por Launaea arborescens, Lycium intricatum, Salsola vermiculata, Suaeda spp. y Euphorbia spp.) y herbazales de plantas anuales, que en muchas zonas está muy degradada debido al sobrepastoreo por cabras (Rodríguez et al., 2000; Santos, 2000).

Schuster et al.

128

Método de censo Los censos de hubaras se llevaron a cabo entre el 27 de noviembre y el 15 de diciembre de 2011, sobre las mismas zonas y en las mismas fechas que las previamente utilizadas por Martín et al. (1997) y Lorenzo et al. (2008). Debido a dificultades logísticas, el área de Los Alares–Pocetas no pudo ser censada con la misma exhaustividad que en censos previos, aunque se pudo prospectar 1,8 km2 de superficie. El método de censo siguió el protocolo diseñado por Martín et al. (1997) para la hubara en las Islas Canarias, consistente en batidas utilizando transectos separados entre si aproximadamente 200 m, incluidos en áreas predefinidas atendiendo al hábitat potencial para la hubara y la presencia histórica de la especie en esas zonas. Los transectos dentro de cada zona de censo se planificaron previamente utilizando sistemas de información geográfica (GIS), y los recorridos se cargaron en GPS portátiles. Todos los censos se efectuaron a una velocidad aproximada de 2–3 km/h, en días sin lluvia ni viento fuerte (< 30 km/h). Los muestreos se efectuaron tanto por la mañana (cuatro primeras horas del día) como por la tarde (tres últimas horas antes de la puesta del sol). Cada área de estudio fue prospectada por un número de ornitólogos comprendido entre 3 y 8, dependiendo de su extensión. En la tabla 1 se proporcionan las áreas de censo, su localización geográfica, la extensión prospectada, las fechas de censo y el número de ornitólogos implicados en los muestreos (véase también la figura 1). Estima de la detectabilidad Con objeto de estimar la detectabilidad de la especie, los censadores anotaron la distancia perpendicular al transecto a la cual se detectó cada hubara o grupo de ellas. Las ocho personas que efectuaron los censos se entrenaron en la estima de distancias hasta 500 m, poniendo énfasis en aquellas comprendidas entre 0 y 100 m, con el objeto de disminuir la variabilidad entre los observadores y mejorar su precisión de estima. Para cada hubara observada se anotó la hora de detección, la distancia a derecha o izquierda del observador, y se marcó con un GPS su posición perpendicular al transecto. No hubo comunicación entre los ornitólogos al efecto de facilitar la detección de hubaras durante los transectos. Con los datos de las distancias de observación de los individuos durante los transectos lineales se obtuvieron las curvas de detectabilidad (Thomas et al., 2002) ajustando una serie de familias de funciones ('half–normal', 'hazard–rate' y exponencial negativo, con ajustes finos polinomiales o coseno), entre las que se escoge por el criterio estadístico de Akaike (Buckland et al., 2001, 2004). Trescientos cuarenta contactos con 780 hubaras se obtuvieron en las dos islas prospectadas. Las distancias de detección se truncaron a 250 m para proteger los análisis de la influencia de posibles valores extremos (Buckland et al., 2001; se obtuvieron 17 contactos a más de 250 m que incluyeron 63 hubaras). No se obtuvieron diferencias significativas ni entre islas ni entre áreas de

censo en la probabilidad de detección de la especie. Además de estimar la probabilidad de detección de la hubara hasta 250 m de distancia del observador, también se obtuvo la probabilidad de detección a menos de 100 m de distancia utilizando los modelos de ajuste derivados de las funciones de distribución. Los diferentes modelos de ajuste de las funciones de detectabilidad a la distribución de contactos fueron seleccionados de acuerdo con el criterio de ΔAICc [ 2, y sus valores de probabilidad de detección fueron promediados mediante pesos derivados de los valores de AICc de cada modelo (Burnham & Anderson, 2002). La estima de detectabilidad se calculó utilizando Distance 6.0 (Thomas et al., 2009). La estima de la probabilidad de detección hasta 100 m se utilizó para corregir el total de individuos contabilizados y calcular la densidad de hubaras. Para ello sólo se consideraron los contactos de hubaras de cada observador efectuados a menos de 100 m de distancia, y que no coincidían en el tiempo (! 3 minutes) con los contactos obtenidos por el observador más cercano. De este modo es posible eliminar el uso de contactos repetidos en la estima de la densidad y tamaño de población. La densidad para cada área de estudio se calculó teniendo en cuenta la siguiente expresión: D = N / (L · 0,2 · p) donde D es la densidad en aves/km2, N es el número de individuos detectados a menos de 100 m del observador en la longitud L de transectos realizados en cada zona de estudio (en km), 0,2 se refiere al ancho de banda de los transectos expresado en km (100 m a cada lado del observador) y p es la probabilidad de detección de la hubara hasta 100 m de distancia del observador. Características ambientales de las áreas de estudio Dentro de cada una de las zonas de estudio se extrajeron al azar localizaciones sobre las cuales se midieron una serie de variables orográficas y de uso antrópico del territorio extraídas de cartografía 1:25.000 y de bases de datos de información geográfica (modelo digital del terreno para las Islas Canarias y mapa de usos del suelo y vegetación Canaria; Del Arco et al., 2003): altitud, pendiente del terreno (obtenida del modelo digital del terreno de Canarias en un círculo de 250 m de radio), tipología del suelo en escala ordinal (0: rocoso; 1: suelo compacto; 2: suelo arenoso suelto), distancia mínima a la carretera asfaltada más cercana y distancia mínima al casco urbano más cercano. El número de puntos de muestreo por zona de estudio osciló entre 2 y 39 dependiendo de la superficie de cada zona (correlación entre superficie y puntos de muestreo: r = 0,822, 30 zonas, p << 0,001). Véase la tabla 2 para las características de cada zona de censo. Análisis de datos Para estimar el número de hubaras en cada una de las 30 zonas definidas a priori, y sus intervalos de confianza al 90% y al 95%, se utilizó un procedi-

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129

Tabla 1. Localización geográfica (longitud y latitud en coordenadas UTM huso 28R; datum WGS84) y fechas de censo de las áreas de censo en las islas de Lanzarote y Fuerteventura (véase además la fig. 1). Se proporciona la superficie censada en cada una de ellas (S, en km2) y el número de transectos (T) con bandas de 100 m a cada lado que fueron realizados por distintos ornitólogos. Table 1. Geographical location (UTM longitude and latitude within block 28R; datum WGS84) and dates of censuses in 30 study areas in Lanzarote and Fuerteventura islands (Canary Islands, see also fig. 1). Surfaces censused (S, in km2) and number of adjacent line transects (T, separated by 200 m) censused by ornithologists are provided for each study area.

Longitud

Latitud

Fecha

Fuerteventura Corralejo

611853

3174571

14 XII 2011

5,82

Cotillo–Tostón

596873

3175637

07 XII 2011

1,26

Fimapaire

610656

3163913

14 XII 2011

2,96

Lajares

601598

3169396

12 XII 2011

12,81

Llano Grande

595770

3133000

13 XII 2011

6,42

Llano Laguna

595836

3154338

06 XII 2011

7,82

Lorenzo–Diviso

603364

3145515

09 XII 2011

6,87

Los Alares–Pocetas

600781

3141750

16 XII 2011

1,80

Majanicho

604231

3178913

08 XII 2011

4,40

Matas Blancas

573131

3115760

11 XII 2011

11,87

Muchichafe

597189

3157775

06 XII 2011

4,58

Salinas

609012

3139229

14 XII 2011

3,11

Tableros

555907

3105505

15 XII 2011

4,16

Taca

601598

3169396

05 XII 2011

8,99

Tesjuate

602000

3151051

13 XII 2011

2,08

Time

612910

3159927

05 XII 2011

4,57

Tindaya

597069

3165837

07 XII 2011

9,18

Vega Vieja

599119

3146364

10 XII 2011

5,64

Lanzarote Argana

637658

3206670

28 XI 2011

2,22

Caleta Caballo

634665

3221927

28 XI 2011

4,65

Famara

635912

3217245

29 XI 2011

6,91

Guatiza

646449

3213245

03 XII 2011

7,03

La Santa

632539

3220347

27 XI 2011

3,34

Las Maretas

612932

3197525

30 XI 2011

6,33

Playa Quemada

625161

3200636

27 XI 2011

2,21

Sóo

635912

3217245

01 XII 2011

8,05

Tahiche

642379

3213250

02 XII 2011

7,43

Terminillo

615489

3195748

30 XI 2011

2,65

Vuelta de Jai

637473

3213964

01 XII 2011

0,87

Zonzamas

637930

3210991

29 XI 2011

2,71

miento de remuestreo con reemplazo (Efron, 1981; Davison & Hinkley, 2006). Para ello, previamente se compartimentaron las líneas de transectos dentro de cada zona de muestreo en unidades de 200 m

de longitud (200 x 200 m = 4 ha de superficie), para cada una de las cuales se asignaba el número de hubaras censadas. En cada zona de censo se extrajo al azar (con reemplazo) un número de unidades de

Schuster et al.

130

B 23 17 20

31 30

15 16

28 29 1

14 24

13 5 6

21 10

20 km

Fig. 1. Localización de las áreas de censo: A. Lanzarote; B. Fuerteventura. Para más detalles acerca de sus características véanse las tablas 1 y 2: 1. La Santa; 2. Caleta Caballo; 3. Famara; 4. Sóo; 5. Vuelta de Jai; 6. Zonzamas; 7. Tahiche; 8. Guatiza; 9. Argana; 10. Playa Quemada; 11. Las Maretas; 12. Terminillo; 13. Los Alares–Pocetas; 14. Vega Vieja; 15. Fimapaire; 16. Time; 17. Cotillo–Tostón; 18. Tindaya; 19. Tesjuate; 20. Taca; 21. Tableros; 22. Matas Blancas; 23. Majanicho; 24. Lorenzo–Diviso; 25–26. Salinas; 27. Llano Grande; 28. Muchichafe; 29. Llano Laguna; 30. Lajares; 31. Corralejo. Fig. 1. Distribution of study areas in Lanzarote (A) and Fuerteventura (B) islands (Canary Islands). For more details about study areas see tables 1 and 2. (For abbreviations see above.)

200 x 200 m igual al número total de ellas, sumando a continuación el número de hubaras que incluían. Debido a que la probabilidad de detección de la hubara a menos de 100 m de distancia del observador no es un único valor, sino que se mueve dentro de un intervalo de confianza (determinado por el número de contactos obtenidos, la variabilidad intrínseca en las habilidades perceptivas de las personas que participaron en el censo, las diferencias entre zonas en las características del hábitat, etc), se generaron al azar valores de probabilidad de detección dentro del intervalo de confianza al 95% de la estima de detectabilidad obtenida de Distance 6.0. El número de hubaras existentes en cada proceso de remuestreo con reemplazo, en cada una de las zonas de estudio, se calculó dividiendo el número de hubaras entre el valor de probabilidad de detección. Este proceso se repitió 10.000 veces para cada zona de censo, para después extraer los percentiles 5%, 95% y 2,5%, 97,5% para obtener, respectivamente, los intervalos de confianza de las estimas al 90% y 95%. Todos los cálculos se desarrollaron utilizando las funciones de 'Pop Tools 3.0' (http://www.cse.csiro.au/poptools/) trabajando con MicroSoft–Excel 2010.

Para la estima de los intervalos de confianza de la cantidad de hubaras en las áreas de censo de cada isla se repitió el proceso anterior, pero sumando en cada proceso de aleatorización el número de hubaras censadas en todas las zonas de cada isla, y dividiendo la suma de hubaras por isla entre un valor de probabilidad de detección a menos de 100 m obtenido de su intervalo de confianza al 95%. Este proceso se repitió 10.000 veces tanto para Lanzarote como para Fuerteventura, para a continuación extraer los intervalos de confianza de las estimas al 90% y 95% por el método de los percentiles. Los cambios de efectivos poblacionales de la hubara en las Islas Canarias desde 2004 a 2011 se han estimado teniendo en cuenta los datos de densidad de población obtenidos en el censo de 2011 (este trabajo) y en los años 2004 y 2006 (Lorenzo et al., 2008). Para ello se ha dividido el número de hubaras estimadas por localidad o isla entre la superficie censada. Con el objeto de corregir la probable subestima de la densidad en los datos de Lorenzo et al. (2008) se aplicó la medida de detectabilidad estimada en este trabajo. Los datos de densidad obtenidos en 2004 y 2006 se promediaron para obtener una estima promedio en el

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

131

Tabla 2. Características ambientales de cada una de las áreas de censo: Alt. Altitud (en m s.n.m.); Pend. Pendiente (en %); DistUrbano. Media de las distancias al casco urbano más cercano (en km); DistCarretera. Medias de las distancias a la carretera asfaltada más cercana (en m); TipoSuelo. Características litológicas de las zonas (0: rocosos–pedregosos; 1: compactos; 2: arenosos denudados). Table 2. Environmental characteristics of the study areas in Fuerteventura and Lanzarote islands. Figures for variables are averages of 2 to 39 points randomly selected within each study area: Alt. Altitude (in m a.s.l.); Pend. Slope of the terrain (in %); DistUrbano. Distance to the nearest city or village (in km); DistCarretera. Distance to the nearest paved road (in m); TipoSuelo. Index size of soil grain (0: rocky or stony; 1: compact, not sandy; 2: sandy).

Alt.

Pend.

DistUrbano

DistCarretera

TipoSuelo

Fuerteventura Corralejo

43,8

2,2

3,4

1.406,2

1,97

Cotillo–Tostón

22,0

1,7

0,5

227,1

2,00

Fimapaire

109,0

5,8

1,2

1.065,4

1,21

Lajares

156,4

5,8

2,7

1.467,1

1,48

Llano Grande

164,9

5,8

1,8

1.408,8

1,21

Llano Laguna

157,9

3,7

2,4

1.159,0

0,99

Lorenzo–Diviso

208,8

5,3

2,3

1.230,8

1,11

Los Alares–Pocetas

168,0

2,4

2,6

889,3

1,27

Majanicho

26,9

2,8

5,0

1.080,9

1,75

Matas Blancas

147,0

8,1

2,5

1.461,3

1,95

Muchichafe

151,5

4,4

2,3

859,6

1,15

Salinas

82,0

6,4

2,2

549,2

1,05

Tableros

51,5

7,0

7,8

370,0

0,58

Taca

156,4

5,8

2,7

1.467,1

1,48

Tesjuate

219,6

5,6

0,8

830,0

1,14

Time

48,4

3,6

1,9

424,6

1,22

Tindaya

107,4

2,8

3,1

773,5

1,12

Vega Vieja

317,5

3,9

1,4

1.140,5

1,36

Lanzarote Argana

118,8

4,4

1,5

315,0

2,00

Caleta Caballo

70,3

6,6

2,0

1.795,9

1,88

Famara

142,6

2,6

2,0

1.538,1

1,91

Guatiza

96,0

6,0

2,5

1.097,9

0,99

La Santa

66,0

4,4

0,9

355,0

0,87

Las Maretas

46,4

2,5

2,1

797,1

1,11

Playa Quemada

112,0

7,2

0,9

523,3

0,74

Sóo

142,6

2,6

2,0

1.538,1

1,91

Tahiche

266,7

7,7

1,0

704,3

1,06

Terminillo

55,0

2,5

2,1

504,3

1,07

Vuelta de Jai

199,5

3,6

2,1

425,0

1,54

Zonzamas

209,0

3,5

2,0

932,7

1,49

periodo 2004/2006, y su valor medio se comparó con el intervalo de confianza de la densidad medido en 2011. Los cambios de abundancia local de la hubara en cada zona de censo entre el inventario de 2011 y los

anteriores más recientes de 2004 y 2006 (Lorenzo et al., 2008) se efectuaron restando las densidades expresadas en hubaras/km2 obtenidas en 2011 del promedio de las estimadas en 2004 y 2006; valores

132

positivos de esta diferencia indican que la hubara aumentó su abundancia en 2011 respecto a 2004/2006. Estas diferencias fueron analizadas mediante un ANCOVA, empleando el efecto isla (Lanzarote vs. Fuerteventura) como factor, y las variables altitud, pendiente del terreno, tipología del suelo y distancias a la carretera asfaltada y al casco urbano más cercanos como covariantes. Debido a que las zonas de censo tienen diferentes áreas, el ANCOVA se efectuó utilizando su superficie como variable de ponderación (i.e., las zonas tenían en el análisis más peso cuanto mayor fuese su superficie). Los análisis se llevaron a cabo con Statistica 10 (StatSoft Inc, Tulsa, Oklahoma). Resultados Estimas de población en 2011 De los nueve modelos de ajuste calculados para la distribución de las distancias de los contactos con hubaras (tres funciones de distribución, y tres variantes —sin ajustes, con ajustes coseno y con ajustes polinomiales) sólo dos modelos tuvieron los menores valores de ΔAICc < 2 (hazard–rate con ajuste fino coseno: AICc = 3.358,9, peso = 0,525, probabilidad de detección hasta 250 m = 0,430, probabilidad de detección hasta 100 m = 0,829; half–normal con ajuste fino coseno: AICc = 3.359,1, peso = 0,475, probabilidad de detección hasta 250 = 0,415, probabilidad de detección hasta 100 m = 0,802; 323 contactos). No se obtuvo un efecto significativo del número de hubaras detectadas en cada contacto sobre la probabilidad de detección de la especie (p > 0,4 para ambos modelos de ajuste; rango: 1–16 hubaras, 2,2 hubaras por contacto). La probabilidad de detección ponderada hasta 250 m de distancia fue de 0,423 (intervalo de confianza al 95%: 0,365–0,489), y hasta 100 m de distancia fue de 0,816 (intervalo de confianza al 95%: 0,705–0,944). La cantidad de hubaras existentes en cada zona de estudio muestra una considerable variación que oscila entre ninguna hubara, y más de 100 individuos (véanse las estimas y sus intervalos de confianza –IC– al 90% y 95% en la tabla 3). No existe una relación significativa entre la superficie de las zonas prospectadas y el número de hubaras existentes en ellas (r = 0,289, n = 30, p = 0,122). Las zonas con mayor cantidad de hubaras en Fuerteventura fueron los llanos de Tindaya, Taca y Laguna (unos 20 individuos), Majanicho (18 hubaras), Time y Vega Vieja (alrededor de 10 aves). Por el contrario, ninguna hubara fue detectada en Fimapaire, Lorenzo–Diviso, Los Alares–Pocetas, Matas Blancas y Salinas. En Lanzarote, las mayores concentraciones de hubaras se dieron en Guatiza y Sóo (más de 100 individuos), existiendo también importantes efectivos (30–40 hubaras) en Caleta Caballo, Famara, llano de Las Maretas, Tahiche y Zonzamas. Sólo en la localidad de La Santa no se detectaron hubaras. El total de hubaras existente dentro de las zonas prospectadas de cada isla fue 129 hubaras en Fuerteventura (IC95%: 84–186 individuos; IC90%: 90–175 hubaras en 104,3 km2), y 447 hubaras en Lanzarote

Schuster et al.

(IC95%: 334–579 individuos; IC90%: 351–557 hubaras en 54,4 km2). Por tanto, los efectivos poblacionales en las localidades de censo consideradas como las más adecuadas para la especie fueron significativamente superiores en Lanzarote que en Fuerteventura (3,5 veces más en la primera que en la segunda isla). La variabilidad en torno a las estimas de hubaras en las zonas prospectadas fue enorme, a juzgar por los amplios intervalos de confianza obtenidos para aquellos lugares en los que se detectó a la especie (tabla 3). Así por ejemplo, en la zona con mayor abundancia de hubaras (Sóo, 137 individuos) el intervalo de confianza de la estima osciló entre 79 y 207 individuos con una probabilidad del 95%; en una localidad con una concentración alta de hubaras como Famara (37 aves) la estima real podría oscilar entre 18 y 60 individuos con la misma certidumbre del 95%; en zonas con escasa abundancia de la especie (p. ej., Lajares, 6 aves) la cantidad de hubaras existentes podría oscilar entre 1 y una decena. La estima de los efectivos poblacionales de la hubara atendiendo al número máximo de hubaras diferentes detectadas, y sin tener en cuenta la detectabilidad de la especie (i.e., estima de censo absoluto empleada por Martín et al., 1997 y Lorenzo et al., 2008) estuvo fuertemente correlacionada con la obtenida restringiendo las bandas de censo 100 m a cada lado del observador y empleando la estima de la detectabilidad (r = 0,994; p < 0,001, 30 localidades de censo). El conteo máximo de hubaras distintas, teniendo en cuenta aquellas detectadas de modo no repetido más allá de los 100 m a cada lado del observador, fue el 95,2% de las estimadas mediante el censo que sólo considera las observadas a menos de 100 m del observador y la detectabilidad de la especie. No obstante, hubo algunas localidades de estudio en las que el conteo del número máximo de hubaras diferentes fue superior (p. ej., Time, Vega Vieja, Famara). Tendencia de la población en el periodo 2004–2011 La comparación apareada de la densidad de la hubara estimada por Lorenzo et al. (2008) en 2004 y 2006 arroja diferencias no significativas entre ambos años utilizando las 30 localidades de censo (ANOVA de medidas repetidas usando la superficie de las áreas de censo como pesos: F1, 29 = 1,21; p = 0,281). Similar ausencia de diferencia significativa se obtiene al comparar la densidad de la hubara en 2011 frente al promedio de densidad en 2004 y 2006 (ANOVA de medidas repetidas usando la superficie de las áreas de censo como pesos: F1, 29 = 1,28, p = 0,268). No obstante, comparando las estimas de densidad de la hubara para cada localidad de censo respecto al periodo 2004/2006 (aplicando la corrección de detectabilidad que implica dividir por 0,952 la densidad obtenida por estos autores), con los intervalos de confianza al 95% de la densidad calculados mediante remuestreo en 2011, se obtiene que la especie ha disminuido significativamente su densidad en ocho zonas de Fuerteventura (por orden decreciente de magnitud de cambio: Vega Vieja, Los Alares–Pocetas, Matas Blancas, Lorenzo–Diviso,

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

133

Tabla 3. Conteo máximo de hubaras diferentes, y estima del número medio e intervalos de confianza al 90% y 95% teniendo en cuenta la estima de detectabilidad y tras utilizar 10.000 procesos de remuestreo con reemplazo (‘bootstraps’), en cada una de las áreas de censo, y en el conjunto de Lanzarote y Fuerteventura teniendo en cuenta solamente la superficie censada en cada una de las dos islas. Table 3. Maximum number (conteo máximo) of different houbara bustards detected in each study area, and average estimation (estima media) of houbaras detected within census belts of 100 m on both sides of the observer corrected by the probability of detection of the species and 90% and 95% confidence intervals (IC90% and IC95%) of the average estimation obtained after 10,000 bootstraps.

Fuerteventura

Conteo máximo

Estima media

IC95%

IC90%

117

128,8

84–186

90–175

Corralejo

2,5

0–6

Cotillo–Tostón

2,4

0–8

0–7

Fimapaire

0,0

0–0

Lajares

6,2

1–13

1–12

Llano Grande

1,2

0–4

Llano Laguna

19,6

5–39

7–35

Lorenzo–Diviso

0,0

0–0

Los Alares–Pocetas

0,0

0–0

Majanicho

18,4

2–39

5–35

Matas Blancas

0,0

0–0

Muchichafe

6,1

1–12

2–11

Salinas

0,0

0–0

Tableros

3,7

0–10

0–9

Taca

20,7

3–45

5–40

Tesjuate

3,7

0–8

1–7

Time

13,3

0–33

0–29

Tindaya

20,9

4–43

6–39

Vega Vieja

9,8

0–28

0–24

430

446,9

334–579

351–557

2,5

0–7

0–6

Lanzarote Argana Caleta Caballo

30,7

13–54

15–49

Famara

36,9

18–60

21–56

Guatiza

105

102,1

53–165

60–154

La Santa

0,0

0–0

Las Maretas

41,8

22–66

25–61

Playa Quemada

4,9

1–10

1–9

Sóo

122

136,6

79–207

87–194

Tahiche

43,0

22–70

25–65

Terminillo

8,5

0–24

0–21

Vuelta de Jai

5,0

0–14

0–12

Zonzamas

34,2

8–75

10–67

Corralejo, Lajares y Fimapaire) y en dos de Lanzarote (Argana y La Santa). Por el contrario, la densidad de la hubara ha aumentado significativamente de 2004/2006 a 2011 en tres localidades de Lanzarote (Zonzamas, Guatiza y llano de Las Maretas).

Atendiendo al promedio de densidad en cada isla considerando toda la superficie censada, la abundancia media en el periodo 2004/2006 fue de 1,77 hubaras/ km2 para Fuerteventura y 5,14 hubaras/km2 para Lanzarote. La densidad media estimada en 2011

134

en Fuerteventura fue 1,26 hubaras/km2 (IC al 95%: 0,82–1,82) y en Lanzarote 8,21 hubaras/km2 (IC al 95%: 6,14–10,64). Por tanto, las estimas medias por isla no difirieron significativamente a p [ 0,05 entre 2004/2006 y 2011 en Fuerteventura (leve disminución del 29% en 2011), pero sí en Lanzarote (aumento del 60% en 2011). Determinantes ambientales de los cambios en los efectivos poblacionales La magnitud de cambio en las densidades de la hubara entre 2004/2006 y 2011 para las 30 localidades censadas en Fuerteventura y Lanzarote osciló entre –4,9 y +10,2 hubaras / km2. La tabla 5 analiza esta variación entre las 30 localidades de censo atendiendo a las características del paisaje en ellas. Se obtiene un modelo significativo (F6, 23 = 5,06, p = 0,002) que explica el 56,9% de la variación entre zonas en los cambios de densidad entre 2011 y 2004/2006. Los efectos de mayor importancia cuantitativa fueron la Isla, la distancia mínima a la carretera asfaltada más cercana, la granulometría del suelo y la altitud (véanse los valores de 'partial eta2' en la tabla 5). Controlando por las covariantes ambientales, la especie aumentó sus efectivos de 2004/2006 a 2011 en Lanzarote (aumento medio de 3,27 hubaras/km2) y disminuyó en Fuerteventura (disminución media de 0,75 hubaras/km2). El cambio de densidad entre los dos periodos de estudio tendió al incremento en 2011 en las localidades más alejadas de la carretera asfaltada más cercana, y tendió a la disminución en 2011 en las zonas con suelo predominantemente arenoso. Discusión Aspectos relativos al método de censo Dos de los principales limitantes que pueden condicionar la calidad de las estimas y el valor de las comparaciones a través del tiempo son las asunciones de que todos los individuos son detectados durante los inventarios y que las estimas son precisas y muestran poco grado de incertidumbre o variabilidad en torno al valor medio (Buckland et al., 2001; Carrascal, 2011). Desde 1994 se llevan realizando sobre una serie de localidades concretas, con delimitación y extensión bien definidas, una serie de inventarios utilizando el método de las batidas mediante transectos separados entre si 200 m (Martín et al., 1997). Aunque la probabilidad de detección de la hubara medida en 2011 es sólo del 42,3% de 0 a 250 m de distancia del observador, la detectabilidad aumenta considerablemente al restringir las bandas de censo a 100 m a cada lado del observador, ya que asciende al 81,6%. No obstante, esto significa que casi un 20% de la población pasaría inadvertida en las batidas. Por este motivo, Martín et al. (1997) trataron de complementar los conteos con otras aves detectadas más allá de los 100 m del observador, siempre y cuando no hubiesen sido observadas por otros ornitólogos que participaban en el censo (mediante la comunicación

Schuster et al.

por medio de transmisores–receptores portátiles entre el personal de censo, la anotación precisa de la observación, etc). Considerando estas correcciones, el conteo directo de hubaras asciende al 95,2% de las teóricamente existentes. Por tanto, el método diseñado por Martín et al. (1997) para censar hubaras proporciona valores de efectivos poblacionales muy poco infravalorados, por lo que las estimas previas proporcionadas utilizando este método pueden ser consideradas como muy fiables. No obstante, desaconsejamos el empleo de correcciones tendentes a incrementar el número de aves detectadas dentro de las bandas de censo de 100 m a cada lado del observador, añadiendo otros contactos observados más allá de los 100 m. Es más recomendable calcular la detectabilidad empleando la aproximación estándar de transectos lineales, o en su defecto aplicar la estima de probabilidad de detección proporcionada en este estudio que ha sido obtenida por un amplio grupo de ocho personas con experiencia en trabajos ornitológicos de campo (i.e., dividir los valores de aves censadas por 0,816). Sin embargo, con un solo censo por localidad no es posible obtener estimas precisas con un escaso margen de variabilidad en torno al valor medio, a juzgar por los resultados obtenidos mediante procesos de remuestreo aleatorio (‘bootstrapping’; véanse los intervalos de confianza de las estimas de hubaras por localidad de censo en la tabla 3). Esto plantea un problema considerable a la hora de obtener evidencias sólidas acerca de la certeza de los aumentos–disminuciones de los efectivos poblacionales al comparar fechas o zonas diferentes, especialmente si los intervalos de confianza con criterios probabilísticos y muestrales no son proporcionados en estudios previos (caso de Martín et al., 1997; Lorenzo et al., 2008). Los intervalos de confianza son una necesidad en los programas de censo en los cuales se pretenda obtener inferencias acerca de cambios en los tamaños de población (p. ej., Carrascal, 2011), y un programa de censo deficientemente replicado puede conducir a estimas imprecisas sin potencia para poder discernir aumentos o disminuciones tan grandes como un 50% (p. ej., Freilich et al., 2005). Atendiendo a las comparaciones entre los intervalos de confianza del 95% de las estimas poblacionales efectuadas en este trabajo, y el único valor medio estimado para el periodo 2004–2006, dos conclusiones emanan: (1) es necesario obtener más de una repetición de los censos en cada localidad de estudio con el objetivo de obtener estimas promedio más precisas (posiblemente un mínimo de tres repeticiones; véase Carrascal et al. ,2007 para el caso del corredor sahariano en estas mismas islas, y Guillera–Arroita et al., 2010 para un análisis de simulaciones basado en diferentes probabilidades de ocupación y detección); y (2) sólo es probable datar cambios significativos en los efectivos de hubaras en la misma localidad comparando fechas diferentes si estos se producen en zonas donde la especie fue relativamente abundante (más de 1–2 hubaras/km2) y son de una magnitud de aumento mayor del 125%, y de disminución mayor del 60%. De no darse estas

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

135

Tabla 4. Densidades (hubaras/km2) en las localidades de censo en noviembre–diciembre de 2004, 2006 (Lorenzo et al., 2008) y 2011 (este estudio), e intervalo de confianza del 95% de la estima para este último año. Los valores de densidad en la columna 2004/2006 hacen referencia a la densidad media de las estimas en esos dos años: NS. No hay diferencias significativas a p < 0,05 entre el valor medio de densidad estimado por Lorenzo et al. (2008) en los años 2004 y 2006 y el intervalo de confianza para la estima de 2011; ↓. descenso significativo a p < 0,05 en 2011; ↑. Aumento significativo a p < 0,05 en 2011. (Las estimas de densidad para Lanzarote y Fuerteventura se han efectuado teniendo en cuenta solamente la superficie censada en cada una de las dos islas, ver tabla 1.) Table 4. Density (birds/km2) of houbara bustard in 30 study areas of Fuerteventura and Lanzarote islands in November–December 2004, 2006 (Lorenzo et al., 2008) and 2011 (this paper), and 95% confidence interval for 2011 data. The column 2004/2006 shows the average of 2004 and 2006 densities: NS. Non– significant changes comparing 2004/2006 and 2011 density estimations; ↓. Significant (p < 0.05) decrease in density from 2004/2006 to 2011; ↑. Significant (p < 0.05) increase in density from 2004/2006 to 2011. (Global estimations for Fuerteventura and Lanzarote were obtained considering the area censused in each island, see table 1.)

2004

2006

2004/2006

Cambio

2011

IC95% 2011

Fuerteventura

1,78

1,75

1,77

1,26

0,82–1,82

Corralejo

0,53

2,21

1,37

↓

0,42

0–1,11

Cotillo–Tostón

0,00

1,92

0–6,36

Fimapaire

0,74

0,00

0,37

↓

0,00

0–0

Lajares

1,16

1,26

1,21

↓

0,48

0,09–1,05

Llano Grande

0,00

0,21

0,11

0,19

0–0,65

Llano Laguna

1,68

0,95

1,31

2,50

0,69–4,99

Lorenzo–Diviso

2,31

0,32

1,31

↓

0,00

0–0

Los Alares–Pocetas

1,81

1,91

1,86

↓

0,00

0–0

Majanicho

0,74

6,30

3,52

4,18

0,55–8,93

Matas Blancas

1,47

2,00

1,73

↓

0,00

0–0

Muchichafe

1,79

1,26

1,52

1,34

0,27–2,67

Salinas

0,32

0,00

0,16

↓

0,00

0–0

Tableros

0,21

1,16

0,68

0,88

0–2,39

Taca

3,68

1,58

2,63

2,30

0,36–4,97

Tesjuate

5.15

2,31

3,73

1,78

0–3,96

Time

4,52

1,68

3,10

2,92

0–7,22

Tindaya

1,16

0,42

0,79

2,27

0,47–4,73

Vega Vieja

4,41

8,93

6,67

↓

1,74

0–4,9

Lanzarote Argana

6,25

4,03

5,14

↑

8,21

6,14–10,64

1,89

10,08

5,99

↓

1,12

0–2,93

Caleta Caballo

3,57

2,52

3,05

6,59

2,75–11,53

Famara

3,78

4,52

4,15

5,33

2,62–8,73

Guatiza

2,73

8,19

5,46

↑

14,52

7,48–23,43

La Santa

0,95

0,32

0,63

↓

0,00

0–0

Las Maretas

4,31

1,68

2,99

↑

6,60

3,53–10,35

Playa Quemada

2,84

3,78

3,31

2,23

0,5–4,59

Sóo

6,30

15,55

10,93

16,98

9,83–25,76

Tahiche

7,77

7,88

7,83

5,79

2,94–9,42

Terminillo

0,00

0,42

0,21

3,21

0–9,13

Vuelta de Jai

6,62

1,37

3,99

5,71

0–15,84

Zonzamas

0,84

3,99

2,42

↑

12,62

2,96–27,82

136

circunstancias, existe un elevado riesgo de cometer el error estadístico de tipo II (aceptar la hipótesis nula –ausencia de cambios de población reales– cuando de hecho es falsa; Quinn y Keough, 2002). Es probable que sean necesarias al menos tres repeticiones por localidad de censo para poder obtener estimas fiables de densidad asumiendo que la hubara está presente y la probabilidad de detección es del 80% (Guillera–Arroita et al., 2010). Tendencias poblacionales y estado de conservación La tendencia de población de la hubara en Lanzarote entre 2004/2006 y 2011 parece confirmar lo previamente observado comparando los años 1994 (Martín et al., 1997) y 2004/2006 (Carrascal et al., 2006; Lorenzo et al., 2008): aumento poblacional consistente a lo largo de los últimos quince años, y un incremento del 60% en los últimos cinco años. El aumento local de 2004/2006 a 2011 se ha producido principalmente en Guatiza, Zonzamas, llano de Las Maretas y Caleta de Caballo. Sería muy conveniente que el personal de las administraciones públicas canarias encargado de la gestión del territorio y la conservación de la naturaleza analizase lo qué ha ocurrido en estas zonas en los últimos cinco años, para sacar conclusiones acerca de los modelos de uso del suelo compatibles con la conservación de la especie. Salvo en La Santa y en el jable de Argana, en el resto de las localidades de Lanzarote la especie se ha mantenido estable desde 2004/2006. Estos datos vuelven a confirmar el buen estado de conservación de la hubara canaria en Lanzarote, que ha casi triplicado su densidad desde 1994 (3,1 hubaras/km2 sobre 49,7 km2 prospectados; Martín et al., 1997) hasta 2011 (8,2 hubaras/km2). Por otro lado, a pesar de que su gran tamaño corporal determina bajas densidades por cuestiones alométricas (Gaston & Blackburn, 2000; véase Carrascal & Tellería, 1991 para densidades máximas a escala regional), la especie alcanza en esta isla la mayor densidad de hubara registrada en el mundo (considerando conjuntamente a Chlamydotis undulata y C. macquenii). Por el contrario, los cambios temporales en los efectivos de la hubara en Fuerteventura han sido muy diferentes. En 2011 se ha medido una densidad media de 1,27 aves/km2 en las 18 zonas censadas, mientras que en estas mismas áreas se estimaron 1,78 aves/ km2 en 2006, 1,75 aves/km2 en 2004 (Lorenzo et al., 2008) y 1,48 aves/km2 en 1994 (Martín et al., 1997; estimas corregidas por la detectabilidad). Aunque no se han detectado diferencias significativas globales para esta isla a p < 0,05 entre la estima de 2011 y las tres anteriores, ha habido ligeras oscilaciones en torno a 1,5 hubaras/km2 en los últimos 15 años en Fuerteventura: una leve tendencia al aumento (20%) de 1994 a 2004/2006, y un leve descenso (29%) de 2004/2006 a 2011. No obstante, sí se han podido identificar disminuciones de efectivos poblacionales en ocho de las 18 localidades de Fuerteventura prospectadas en 2004/2006 a 2011 (tabla 4). Estas disminuciones han sido muy marcadas en zonas tan importantes para la especie desde 1994 como Vega

Schuster et al.

Vieja, jables de Corralejo y Matas Blancas, Lajares, Los Alares–Pocetas y Fimapaire, en donde se detectaron 119 hubaras en 1994 y sólo 17 hubaras en 2011 (utilizando muy similares superficies de 50,5 km2 en 1994 y 40,9 km2 en 2011). Estos resultados ponen de manifiesto que los planes de conservación y de gestión tendentes a favorecer a la hubara en las Islas Canarias han tenido diferente éxito a lo largo de los últimos 15 años en Lanzarote y Fuerteventura. Es más, sorprende que las zonas donde la hubara ha disminuido más sus efectivos en Fuerteventura están incluidas en espacios con algún tipo de figura de protección o importancia natural (EUROPARC–España, 2009). Varias causas pueden explicar este distinto patrón de tendencias poblacionales y estatus de conservación de la hubara en las Islas Canarias Orientales. Los resultados del análisis de los cambios temporales de la densidad de la hubara entre 2004/2006 y 2011 muestran que la especie disminuyó con más intensidad cuanto menor era la distancia a las carreteras asfaltadas. Esto es congruente con los análisis efectuados para la hubara a distinta escala espacial en las Islas Canarias (Carrascal et al., 2006, 2008a), y lo encontrado por Le Cuziat et al. (2005a) para la población de la especie en el este de Marruecos. Una red densa de carreteras y la proximidad a las mismas favorece la penetración del territorio por las actividades humanas (p. ej., actividades de motor al aire libre con quads y motocross, actividades de ocio al aire libre acompañados de perros, recogida de trufas [Terfezia pinoyi], etc), incrementando las molestias que pueden alterar el balance de tiempo y energía de las especies y la percepción de riesgo en las actividades cotidianas, afectando finalmente a la biodiversidad animal (Forman & Alexander, 1998; Bennett, 1991; Spellerberg, 1998; Bautista et al., 2004; Palomino & Carrascal, 2007; Benítez–López et al., 2010). Un ejemplo de afección severa de infraestructuras viales afecta a la zona de Fimapaire, en Fuerteventura, que ha sido atravesada por una autovía de reciente construcción; la densidad en dicha zona de censo ha pasado de 2,32 hubaras/km2 en 1994, a 0,74 en 2004, y a la ausencia de la especie en 2006 y 2011. Por otro lado, las zonas con predominio de suelo arenoso fueron las que mostraron los mayores descensos de abundancia de la hubara, especialmente si estaban cercanas a carreteras y áreas urbanas (caso muy marcado de los jables de Matas Blancas y Corralejo). Estas zonas arenosas son más susceptibles de ser utilizadas para desarrollar actividades al aire libre muy agresivas (p. ej., práctica de campo a través con vehículos a motor) las cuales generan un elevado impacto sobre la especie. Controlando por los rasgos ambientales considerados en la tabla 5, en la isla de Lanzarote se dataron incrementos medios de densidad de 2004/2006 a 2011, mientras que en la isla de Fuerteventura las disminuciones de los efectivos poblacionales fueron predominantes. Dos grandes diferencias entre estas islas son la mayor precipitación y productividad primaria de Lanzarote (Morales & Pérez–González, 2000), y el mayor tamaño de la enorme cabaña ganadera caprina existente en Fuerteventura respecto

Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

137

Tabla 5. Resultados del ANCOVA que analiza las diferencias en densidad de la hubara en [2004/2006–2011] en las islas de Lanzarote (LZ) y Fuerteventura (FV): Alt. Altitud; Pend. Pendiente del terreno; DistUrbano. Distancia mínima a un núcleo urbano; DistCarretera. Distancia mínima a una carretera asfaltada. TipoSuelo. Índice de granulometría del suelo (0: rocoso–pedregoso; 1: compacto; 2: arenoso); Partial eta2. Medida de la magnitud del efecto explicando la variabilidad observada. Los efectos definen si las covariantes se asocian negativamente (–) o positivamente (+) con la diferencia de densidad [2004/2006–2011]. Table 5. Results of the ANCOVA analyzing the changes in houbara density from 2004/2006–2011 in Lanzarote (LZ) and Fuerteventura (FV): Alt. Altitude; Pend. Slope of the terrain; DistUrbano. Minimum distance to the nearest city; DistCarretera. Minimum distance to the nearest paved road; TipoSuelo. Index size of soil grain (0: rocky or stony soils; 1: compact, not sandy, soils; 2: sandy soils); Partial eta2. Magnitude of effect size accounting for varibility observed. The effects define whether the five covariates have a negative (–) or a positive (+) effect.

Partial eta2

Efecto

g.l.

Alt.

0,14

–

3,74

1, 23

0,065

Pend.

0,08

–

2,10

1, 23

0,161

DistUrbano

0,02

0,46

1, 23

0,506

DistCarretera

0,23

7,00

1, 23

0,014

TipoSuelo

0,17

–

4,82

1, 23

0,038

Isla/Island (FV vs. LZ)

0,41

LZ > FV

15,74

1, 23

0,001

a Lanzarote (p. ej., unas 125.000 y 36.400 cabras respectivamente en 2010; Gobierno de Canarias http://www.gobcan.es/agricultura/). El sobrepastoreo por cabras ha sido identificado como un problema de conservación preocupante en Canarias, debido a que erosiona el suelo, reduciendo la biomasa vegetal, la disponibilidad de alimento para muchas especies y la biodiversidad animal (Rodríguez et al., 1993; Rodríguez et al., 2000; Martín & Lorenzo, 2001; Gangoso et al., 2006). Además, hay evidencias de que una elevada densidad de ganado tiene un efecto negativo sobre la hubara debido a molestias y disminución del éxito reproductivo (Lavee, 1988; ver también Pavel, 2004 para su generalizado efecto sobre otras especies), de manera que se ha detectado en la hubara una clara evitación de las áreas con mayor carga ganadera de cabras y ovejas (Le Cuziat et al., 2005b). Conclusiones Los resultados de este trabajo ponen de manifiesto que a pesar de que la hubara es una de las especies más escasas en las Islas Canarias, a finales de 2011 siguió alcanzando en estas islas las mayores densidades registradas para el taxon Chlamydotis undulata/macquenii, y sus efectivos poblacionales han seguido aumentando globalmente en las Islas Canarias orientales desde el primer inventario riguroso efectuado en 1994, aunque esta tendencia de aumento sólo se registró en la isla de Lanzarote, habiéndose datado una tendencia poblacional estable

o ligeramente regresiva en la isla de Fuerteventura. La diferente magnitud de los impactos humanos en estas dos islas, asociados con las infraestructuras viales, la cabaña ganadera de cabras y las actividades de ocio al aire libre, podría ser responsable de las diferentes tendencias poblacionales registradas. Los cambios temporales en la densidad de hubaras descritos en este trabajo para el periodo 2004/2006 a 2011, son similares a los previamente señalados para el periodo 1994 a 2004/2006 (Carrascal et al., 2006, 2008a; Lorenzo et al., 2008). Cuatro zonas importantes para la especie en Fuerteventura (Vega Vieja, jables de Corralejo y Matas Blancas, Lajares) han sufrido importantes reducciones en los efectivos de la especie, a pesar de estar incluidas en zonas con alguna figura de protección. Se recomienda el empleo del método de censo de las batidas de transectos lineales diseñado por Martín et al. (1997), ya que proporciona unos resultados de censo absoluto muy fiables, que pueden ser corregidos fácilmente mediante las estimas de detectabilidad proporcionadas en este trabajo. También se aconseja seguir efectuando los censos sobre la red de localidades previamente definidas, para poder efectuar comparaciones interanuales en áreas control sobre las cuales se puedan establecer además los cambios habidos en los usos del suelo. No obstante, un solo censo en cada localidad proporciona estimas poco precisas con un gran margen de variabilidad en torno al valor medio. Con un solo censo sólo sería posible acertar en la tendencia correcta de cambio de abundancia local si el incremento es mayor del 125%, o la disminución fuese superior al 60%.

138

Agradecimientos Este trabajo no habría podido realizarse sin la ayuda incondicional de un equipo de GREFA compuesto por José Fernando Garcés, Manuel Galán, José María de Colsa, José Luís González, Fernando Blanca, Alfonso Paz y Yeray Seminario. Red Eléctrica de España ha financiado la realización de este trabajo a través de convenios técnicos firmados con GREFA y el Museo Nacional de Ciencias Naturales (CSIC). Al Gobierno Canario y los Cabildos de Fuerteventura y Lanzarote como gestores de la especie y territorio respectivamente. Los comentarios de dos revisores anónimos aportaron mejoras al manuscrito original. Referencias Archaux, F., Pierre–Yves, H. & Olivier, G., 2012. When can we ignore the problem of imperfect detection in comparative studies? Methods in Ecology and Evolution, 3: 188–194. Bautista, L. M., García, J. T., Calmaestra, R. G., Palacín, C., Martín, C. A., Morales, M. B., Bonal, R. & Viñuela, J., 2004. Effect of weekend road traffic on the use of space by raptors. Conservation Biology, 18: 726–732. Benítez–López, A., Alkemade, R. & Verweij, P. A., 2010. The impacts of roads and other infrastructure on mammal and bird populations: A meta–analysis. Biological Conservation, 143: 1307–1316. Bennett, A. F., 1991. Roads, roadsides and wildlife conservation: a review. En: Nature Conservation 2: The Role of Corridors: 99–117 (D. A. Saunders & R. J. Hobbs, Eds.). Surrey Beatty and Sons, Chipping Norton. Buckland, S. T., Anderson, D. R., Burnham, K. P., Laake, J. L., Borchers, D. L. & Thomas, L., 2001. Introduction to distance sampling. Oxford Univ. Press, Oxford. – 2004. Advanced distance sampling. Oxford Univ. Press, Oxford. Burnham, K. P. & Anderson, D. R., 2002. Model selection and multimodel inference. A practical information–theoric approach. Springer–Verlag, New York. Carrascal, L. M., 2011. Data, preconceived notions and methods: the case of population sizes of common breeding birds in Spain. Ardeola, 58: 371–385. Carrascal, L. M., Palomino, D., Seoane, J. & Alonso, C. L., 2008a. Habitat use and population density of the houbara bustard Chlamydotis undulata in Fuerteventura (Canary Islands). African Journal of Ecology, 46: 291–302. Carrascal, L. M., Seoane, J., Palomino, D. & Alonso, C. L., 2006. Preferencias de hábitat, estima y tendencias poblacionales de la Avutarda Hubara (Chlamydotis undulata) en Lanzarote y La Graciosa (Islas Canarias). Ardeola, 53: 251–269. Carrascal, L. M., Seoane, J., Palomino, D. & Alonso, C. L., 2007. El corredor sahariano en España. I Censo Nacional (2005–2006). SEO/BirdLife, Madrid. Carrascal, L. M., Seoane, J., Palomino, D. & Polo, V., 2008b. Explanations for bird species range size:

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Morelle et al.

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Development of urban bird indicators using data from monitoring schemes in two large European cities S. Herrando, A. Weiserbs, J. Quesada, X. Ferrer & J–Y. Paquet

Herrando, S., Weiserbs, A., Quesada, J., Ferrer, X. & Paquet, J.–Y., 2012. Development of urban bird indicators using data from monitoring schemes in two large European cities. Animal Biodiversiy and Conservation, 35.1: 141–150. Abstract Development of urban bird indicators using data from monitoring schemes in two large European cities.— Bird monitoring projects have provided valuable data for developing biological indicators to evaluate the state of natural and agricultural habitats. However, fewer advances have been made in urban environments. In this study we used bird monitoring data from 2002 to 2012 in two cities with different climates (Brussels and Barcelona), to generate two multi–species urban indicators to evaluate temporal trends on abundance of urban avifauna. To do this we used two different conceptual approaches, one based on a list of widespread species in European cities (WSEC) and another based exclusively on species widespread at city level (WCS) regardless of the birds occurring in other cities. The two indicators gave a similar general pattern, although we found a 3% difference in the mean annual change in both cities, thus suggesting that the values provided by urban indicators may differ depending on the conceptual approach and, hence, by the species list used to generate them. However, both indicators may have their own value and could be treated as complementary indices. Key words: Urban indicator, Biodiversity, Bird monitoring, Species selection, Barcelona, Brussels. Resumen Desarrollo de indicadores de aves urbanas a partir de datos de sistemas de monitoreo en dos grandes ciudades europeas.— Los proyectos de monitoreo de aves han proporcionado datos valiosos para el desarrollo de indicadores biológicos que evalúan el estado de los hábitats naturales y agrícolas; sin embargo, los avances han sido menores en los ambientes urbanos. En este estudio se utilizaron los datos del monitoreo de aves de dos ciudades climáticamente diferentes (Bruselas y Barcelona; período 2002–2010) para generar dos indicadores urbanos multiespecíficos que valorasen las tendencias temporales en la abundancia del conjunto de las aves urbanas. Para hacer esto, utilizamos dos enfoques conceptuales distintos, uno basado en una lista de especies de amplia distribución en las ciudades europeas (WSEC) y otro basado exclusivamente en especies de amplia distribución a nivel de ciudad (WSC), independientemente de las aves de otras ciudades. Los dos indicadores dieron un patrón general similar, aunque un 3% de diferencia entre ellos en cuanto a los valores de cambio promedio anual se encontró en ambas ciudades. Esto sugiere que los valores producidos por los indicadores urbanos pueden diferir dependiendo de la aproximación conceptual y, por tanto, por la lista de especies utilizada para generarlos. Ambos indicadores pueden tener su propio interés y pueden ser tratados como complementarios. Palabras clave: Indicador urbano, Biodiversidad, Monitoreo de aves, Selección de especies, Barcelona, Bruselas. (Received: 20 I 12; Conditional acceptance: 9 V 12; Final acceptance: 20 VI 12) Sergi Herrando, Catalan Ornithological Inst., Natural History Museum of Barcelona, Psg. Picasso s/n., E–08003 Barcelona (Spain).– Anne Weiserbs & Jean–Yves Paquet, Aves–Natagora, Rue Nanon 98, 5000 Namur (Belgium).– Javier Quesada, Natural History Museum of Barcelona. Psg. Picasso s/n., E–08003 Barcelona (Spain).– Xavier Ferrer, Dept. of Animal Biology, Univ. of Barcelona, Av. Diagonal 645, E–08028 Barcelona (Spain). Corresponding author: S. Herrando. E–mail: ornitologia@ornitologia.org ISSN: 1578–665X

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Introduction Thanks to the many large–scale monitoring schemes, birds currently constitute one of the backbones of biodiversity monitoring in Europe (Schmeller, 2008). Many institutions run volunteer–based bird monitoring projects at national or regional level. Trends of European common birds are updated annually within the framework of the Pan–European Common Bird Monitoring Scheme, which combines the results of these projects to provide trends at a continental scale for 145 common bird species (Voříšek et al., 2008; PECBMS, 2011). Data on trends in bird populations have been increasingly used in recent times to develop indicators of environmental health (Gregory et al., 2005), since experience shows that habitats in which bird numbers are declining tend also to be losing species belonging to other faunal groups (e.g. Robinson & Sutherland, 2002). This has led to the launch of a policy to devise relevant synthetic indicators, and the Farmland Bird Index has even been included in EUROSTAT as one of the continent’s sustainability indicators (http://epp. eurostat.ec.europa.eu). To date, indicators of environmental health for particular habitats have been developed basically for farmland and woodland ecosystems (PECBMS, 2011). Nevertheless, as most human population in Europe live in urban centres, the development of indicators of the biodiversity in cities and towns would also seem to be relevant. These indicators may be an important tool to measure how biodiversity influences this new environment, and also to determine the readiness of design and planning in urban areas to harbour biological diversity (Adams et al., 2006). This is particularly important if we consider that urban habitats grow year after year. Furthermore, given the extent of city environments in Europe and their influence on the quality of life and education of urban dwellers, the development of such indicators may also facilitate the preservation of biodiversity in more natural ecosystems (Savard et al., 2000; Fuller et al., 2009). Generation of an urban indicator based on bird monitoring data has traditionally been hindered by the definition of the urban ecology of species. European cities and towns provide suitable habitats for many bird species (Kelcey & Rheinwald, 2005; Caula et al., 2010). Most of these species? birds? are generalists that can be found in other environments (Clergeau et al., 2006; Devictor et al., 2007) and have only relatively recently colonized and adapted to urban areas (Blair, 1996; Evans et al., 2009; Møller, 2009; Sattler et al., 2010). Thus, they could be described as ‘urban adapters’. Also, in a few cases, this process of colonization has led to a shift in a species’ populations in urban areas to a degree that their numbers have become higher than in nearby natural areas (Blair, 1996); these species could be referred to as ‘urban exploiters’. Using this latter quantitative concept, several attempts have been made to classify species as elements of a multi–species urban indicator (e.g. DEFRA, 2002; Zbinden et al., 2005; SEO/BirdLife,

Herrando et al.

2010). However, including only ‘urban exploiters’ means that the list of urban species is very short and mostly contains those species that use buildings for nesting (e.g. House Martin Delichon urbicum, House Sparrow Passer domesticus, Common Swift Apus apus and Feral Pigeon Columba livia). Yet, the largest proportion of urban bird richness comes from greener urban habitats such as parks, avenues with trees, and gardens (Kelcey & Rheinwald, 2005). Indicators of urban biodiversity should therefore probably include not only the ‘exploiters’ but also, in some way, the ‘adapters’. The inclusion or otherwise of the ‘urban adapters’ in the indicator list is a crucial question, since many of the species inhabiting both urban and other habitats have different behavioural traits that could imply different population dynamics (Adams et al., 2006). Consequently, the development of bird indicators for urban areas is complicated by the choice of an appropriate species set whose numbers show what is happening specifically in urban areas and at the same time, also represent urban bird biodiversity as a whole. An urban bird indicator may have more than one objective and serve to highlight the health of urban bird populations, changes in populations of special conservation interest, the degree of ‘urbanization’ of the local avifauna, or the impact of certain environmental pressures. As shown by Gregory et al. (2005) for farmland indicators, common birds could be good candidates for developing bird indicators aimed at evaluating the general state of urban bird populations. In addition, bird species may provide information as a proxy for the state of other taxa in urban gradients (e.g. Blair, 1999; but see Gagné & Fahrig, 2011). This framework could be particularly useful for the study of European urban areas and, in particular, the large cities where breeding bird monitoring projects are currently carried out. As for the Pan–European Common Bird indicators (Voříšek et al., 2008), in practice, each of our urban indictors is calculated as aggregated population trends using the geometric mean of annual population indices of a group of species. At this point, it is essential to establish which species set is to be included in the indicator, taking into account that a low number of species in an indicator would make it susceptible to single species fluctuations, and thus it would be less relevant as an indicator of the general state of the environment (Butler et al., 2012). For urban areas, we can use two different conceptual approaches that differ in focus, thereby maximizing the possibilities to compare results between cities at both taxonomic (species that are present in many cities) and ecological (species considered functionally relevant because of their great abundance) levels. In the first approach, the urban indicator uses species that are widespread across many European cities, while in the second, the urban indicator of each city includes only the species that are widespread in a particular city, independently of whether they are present in other cities or not. Nevertheless, both indicators are likely to indicate different things. The first is more about the overall state of common European urban birds

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Brussels

Barcelona

Brussels

Barcelona

N W

E S

Fig. 1. Location of the sampling plots: point-counts in Brussels, and line-transects in Barcelona. Grey areas correspond to green spaces; in the case of Brussels, the grey area to the south is the Forest de Soignes, while in Barcelona, Collserola Natural Park lies to the north–west. Sampling plots located in these two natural areas were excluded from the analyses and only plots situated in the built-up areas and urban parks are shown. Fig. 1. Localización de las áreas de muestreo: estaciones de escucha en Bruselas y transectos lineales en Barcelona. Las áreas grises corresponden a espacios verdes, en el caso de Bruselas, el área gris situada al sur corresponde al bosque de Soignes, mientras que en Barcelona, Parque Natural de Collserola se encuentra al noroeste. Las áreas de muestreo situadas en estas dos áreas naturales fueron excluidas de los análisis y sólo se muestran aquellas que se encuentran en las áreas urbanizadas y los parques urbanos.

(in a set of cities), while the latter is more about the state of urban birds in a specific city and refers to environmental conditions in specific cities. In this study we developed two multi–species indicators as a means of advancing towards the generation of an urban indicator aimed at revealing the response of urban birds to the overall environmental changes occurring in urban habitats. Specifically, we calculated and compared these two indicators (widespread species in European cities and widespread species in each particular city) using bird monitoring data from Brussels (Belgium) and Barcelona (Catalonia, Spain). We also discuss their outcomes in the light of the methodological limitations and applications.

Material and methods Study areas Taking into account that the driving forces affecting species dynamics can be very distinct inside and outside cities (Adams et al., 2006), we generated urban bird indicators using data collected exclusively inside cities and rejected data from agricultural and natural areas from outside cities (peri–urban areas). We believe that the cities of Brussels and Barcelona represent an interesting study framework given their distinct biogeographical locations within Europe, the former in the Eurosiberian region and the latter in the Mediterranean.

Herrando et al.

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Brussels

Data analysis

Brussels is located close to the Atlantic coast of Europe (in the centre of Belgium; fig. 1). The city covers 162 km2 and contains a mosaic of districts whose green spaces cover 53% of the territory (numerous parks, gardens, small woodlands and a large beech forest ‘the Forest of Soignes’, which represents a tenth of the Brussels’ surface area). Parks and gardens are often highly managed, with large lawns, even though the management of an ever–increasing part of public green spaces is beginning to take biodiversity into account. Most of the urban parks and woodland were planted with beech Fagus sylvatica, ash Fraxinus excelsior or a variety of exotic species at the end of the nineteenth century and so most trees are today very old; active regeneration is under way. The neighbouring areas mainly consist of residential areas, farmland and small towns. Changes in common bird populations in the Brussels region have been monitored using point–counts (Bibby et al., 2000) since 1992. In practice, 98 point– counts located mostly in green areas throughout the city are sampled twice a year during the breeding season (Weiserbs & Jacob, 2007). Given our aim of focusing on species living in urban habitats, the present analysis did not take into account the 31 points located in the Forest of Soignes. Thus, a total of 67 point–counts was used in this study, each of which was used as a sample unit in subsequent analyses (fig. 1).

We calculated the trends of common species separately for each of the cities using the time–effects model of the TRIM program (Pannekoek & van Strien, 2005). In these analyses at species level, the period taken into account was 2002–2010, the years for which data was available for both monitoring projects. Every species for which the sample size was sufficient was analysed by TRIM (with a minimum presence of 10 point counts in Brussels and four line–transects in Barcelona). However, introduced species (e.g. Red–necked Parakeet Psittacula krameri and Monk Parakeet Myiopsitta monachus) and feral pigeons (Columba livia), whose population dynamics are strongly influenced either by exponential growth at the initial stages of invasion (Crooks, 2005) or by specific management (Sol & Senar, 1995), were not included in the analyses. We also excluded swifts (Apus apus, A. pallidus and A. melba) because sampling bias probably existed (serious mobility and aggregation effects) in the censuses. Given their abundance, swifts could probably be a highly relevant species in an urban context, but a species–specific monitoring scheme would have to be set up if data from these species were to be included in the analyses. We selected different multi–species urban indicators for each conceptual approach. The first one considered that to advance towards the generation of an urban indicator that would be comparable across European cities, this should minimise the taxonomic variance by containing species that are widespread in European cities (widespread species in European cities, hereafter WSEC). Thus, we used information collected by Kelcey & Rheinwald (2005) in 16 European cities (St. Petersburg, Moscow, Warsaw, Lublin, Sofia, Bratislava, Vienna, Prague, Berlin, Bonn, Hamburg, Brussels, Florence, Rome, Valencia and Lisbon) and assumed that this sample represented the main environmental gradients in European cities. Specifically, we included in this approach all species breeding in at least 14 of these16 cities, that is, a total of 37 species (table 1). The threshold of 14 instead of the total 16 was chosen to avoid the exclusion of some fairly common species that were not present in the extremes of the ecological gradient represented by this set of cities, mainly in the two cities of the northeast (St. Petersburg and Moscow) or southwest (Valencia and Lisbon). Thus, in this first conceptual approach all species present in a given city on the list could be used to build the multi–species urban indicator, although to be definitively included as part of the indicator in a given city they should be abundant enough to provide reliable information through the monitoring project. The second approach indicates that all widespread urban species in each city should contribute to the index, regardless of how they are distributed in other European cities, thereby maximising urban habitat or ecological coverage in comparisons between cities. In this context, we considered that species present in at least 75% of monitoring plots in a given city during the study period (2002–2010 in our case) could be included as species that are widespread

Barcelona Barcelona is located in the western Mediterranean Basin (north–east Spain; fig. 1). It covers 101 km2 and is dominated by built–up areas, although the Collserola Natural Park in the west of the city isa large natural area. Apart from this site, the network of green areas includes urban parks (mainly small, < 3 ha) scattered among buildings, and private gardens. In total (including Collserola), green spaces cover 36% of the city and its municipal area. Urban parks have a mixture of autochthonous and exotic plants, and many of the city’s streets are tree–lined. Trees in public parks and gardens were mainly planted from 1980 onwards. The city of Barcelona itself is at the centre of a highly urbanized metropolitan area covering 636 km2. The monitoring of common birds in Barcelona started in 2002. As in Brussels, censuses are conducted twice during the breeding season. The system adopted is the line–transect method (Bibby et al., 2000) and 11 3–km transects are currently conducted, all as part of the Catalan Common Bird Survey (SOCC) that covers the whole of Catalonia (NE Spain). In this study, we did not take into account the two transects located in Collserola Natural Park, nor a transect located in the large urban park of Montjuic for which some degree of spatial overlap occurs. Thus, a total of eight 3–km transects were taken into consideration, each one taken as a sample unit (fig. 1).

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Table 1. Species considered in the widespread species in European cities (WSEC) urban index. This list of bird species was elaborated using the information compiled by Kelcey & Rheinwald (2005) for 16 European cities (St. Petersburg, Moscow, Warsaw, Lublin, Sofia, Bratislava, Vienna, Prague, Berlin, Bonn, Hamburg, Brussels, Florence, Rome, Valencia and Lisbon). Specifically, the list includes 37 species breeding in at least 14 of the 16 cities (see Material and methods). In the cases of House Sparrow Passer domesticus and Italian Sparrow P. italiae, and Common Starling Sturnus vulgaris and Spotless Starling S. unicolor, these pairs of species were treated as one because of their very similar ecology and almost non–overlapping distributions. Tabla 1. Especies consideradas en el indicador urbano de especies de amplia distribución en las ciudades europeas (WSEC). Esta lista de especies de aves fue elaborado utilizando la información recopilada por Kelcey & Rheinwald (2005) para 16 ciudades europeas (San Petersburgo, Moscú, Varsovia, Lublin, Sofía, Bratislava, Viena, Praga, Berlín, Bonn, Hamburgo, Bruselas, Florencia, Roma, Valencia y Lisboa). En concreto, la lista incluye 37 especies que se reproducen en al menos 14 de las 16 ciudades (ver Material y métodos). En el caso de Gorrión común Passer domesticus y el Gorrión italiano P. Italiae y de los estorninos pintos Sturnus vulgaris y negro S. unicolor, estos pares de especies fueron tratados como una sola a causa de su ecología muy similar y de que casi no se superponen las distribuciones. English name Mallard Blackcap Kestrel Wren Moorhen Spotted Flycatcher Coot Great Tit Little Ringed Plover Coal Tit Wood Pigeon Blue Tit Collared Dove Long tailed Tit Turtle Dove Nuthatch Cuckoo Red–backed Shrike Tawny Owl Magpie

Scientific name Anas platyrhynchos Sylvia atricapilla Falco tinnunculus

English name Swift Jay Wryneck

Scientific name Apus apus Garrulus glandarius Jynx torquilla

Troglodytes troglodytes

Common Starling

Sturnus vulgaris

Gallinula chloropus

Spotless Starling

Sturnus unicolor

Muscicapa striata

Green Woodpecker

Picus viridis

Fulica atra

House Sparrow

Passer domesticus

Parus major

Italian Sparrow

Passer italiae

Charadrius dubius Periparus ater

Great Spotted Woodpecker Dendrocopos major Tree Sparrow

Passer montanus

Columba palumbus

Swallow

Hirundo rustica

Cyanistes caeruleus

Chaffinch

Fringilla coelebs

Streptopelia decaocto Aegithalos caudatus Streptopelia turtur Sitta europaea Cuculus canorus Lanius collurio Strix aluco

House Martin Goldfinch Pied Wagtail Greenfinch Robin Serin Blackbird

Delichon urbica Carduelis carduelis Motacilla alba Carduelis chloris Erithacus rubecula Serinus serinus Turdus merula

Pica pica

in the habitats of the city (widespread wpecies in each city, hereafter WSC). This quantitative criterion selected the commoner species; scarcer species, while being potentially interesting urban indicators, are more difficult to monitor properly. For each of these two candidates (WSEC and WSC), we assessed two multi–species urban indicators for Brussels and Barcelona using the procedure developed by Gregory et al. (2005). In this approach, for a particular set of

species a multi–species index for a given year can be obtained as the geometrical mean of the species population index obtained by TRIM, while standard errors can be obtained by a Taylor linearization of the nonlinear geometric mean (Gregory et al., 2005). The statistical significance of the changes shown by the indicators was evaluated using 95% confidence intervals (95% CI); if the 95% CI of a given annual value did not include the reference initial value of the

Herrando et al.

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Table 2. Species with large enough sample size to be considered in the analyses of population trends in each city. The species that fitted the criteria to be considered as widespread in European cities (WSEC) or widespread in each city (WSC) and that have been use to build these indicators are marked (see Materials and methods). According to the TRIM results (see Materials and methods), mean annual change (%) and significant decreases and increases over the period 2002–2010 are also marked: moderate decline (↓), moderate increase (↑), stable (–) and uncertain (?). These four trend categories follow the classification reported in Pannekoek & Van Strien (2005), in which 'moderate decrease' and 'moderate increase' correspond to significant trends and 'stable' and 'uncertain' correspond to non–significant trends; species considered 'stable' were those for which their mean annual changes are clearly less than 5% per year, whereas 'uncertain' includes species whose mean annual changes are clearly not less than 5%. Tabla 2. Especies con tamaño de muestra suficientemente grande como para ser consideradas en el análisis de las tendencias demográficas en cada ciudad. Las especies que se ajustaron a los criterios para ser consideradas como especies de amplia distribución en las ciudades europeas (WSEC) o de amplia distribución en cada ciudad (WSC) están marcadas (ver Material y métodos). De acuerdo con los resultados TRIM (ver Material y métodos), la variación promedio anual (%) y las disminuciones y los incrementos significativos durante el período 2002–2010 también están marcados: disminución moderada (↓), incremento moderado (↑), estable (–) e incierto (?). Estas cuatro categorías de tendencia siguen la clasificación mostrada en Pannekoek & Van Strien (2005), en las cuales 'disminución moderada' e 'Incremento moderado' corresponden a tendencias significativas y "estable" e"'Incierto" corresponden a no significativas, siendo consideradas "estable" aquellas especies para las cuales su tasa promedio de cambio es con certeza menos del 5% anual, mientras que las que tienen la categoría de "incierto" hacen referencia a aquellas en las que su tasa promedio de cambio anual no es seguro que sea menor del 5%.

Brussels

Barcelona

English name

Scientific name

Trend

Indicator

Stock Dove

Columba oenas

–10%,↓

WSC

Wood Pigeon

Columba palumbus

0%,–

WSC,WSEC

Collared Dove

Streptopelia decaocto

–8%,↓ WSC,WSEC

Green Woodpecker

Picus viridis

–5%,? WSC,WSEC

–2%,? WSC,WSEC

Great Spotted Woodpecker Dendrocopos major Swallow

Hirundo rustica

Pied Wagtail

Motacilla alba

+7%,?

WSEC

Dunnock

Prunella modularis

+4%,?

WSC

Robin

Erithacus rubecula

–2%,? WSC,WSEC

Song Thrush

Turdus philomelos

–2%,?

Blackbird

Turdus merula

–2%,↓ WSC,WSEC

Garden Warbler

Sylvia borin

–11%,?

Blackcap

Sylvia atricapilla

–3%,↓ WSC,WSEC

Trend

+9%,? WSC,WSEC

–4%,? WSC,WSEC –4%,? WSC,WSEC +7%,? WSC,WSEC

WSC

+1%,? WSC,WSEC

Sardinian Warbler

Sylvia melanocephala

+5%,?

Willow Warbler

Phylloscopus trochilus

–5%,?

Chiffchaff

Phylloscopus collybita

–6%,↓

Wren

Troglodytes troglodytes –2%,↓ WSC,WSEC

WSC

Muscicapa striata

Great Tit

Parus major

+2%,– WSC,WSEC

+19%,? WSC,WSEC

Blue Tit

Cyanistes caeruleus

–2%,– WSC,WSEC

+30%,↑ WSC,WSEC

Marsh Tit

Poecile palustris

–4%,?

Long–tailed Tit

Aegithalos caudatus

Nuthatch

Sitta europaea

WSC

Spotted Flycatcher

Indicator

+6%,?

+3%,?

WSEC

–15%,?

–1%,?

WSEC

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147

Table 2. (Cont.)

Brussels

Barcelona

English name

Scientific name

Trend

Indicator

Short–toed Treecreeper

Certhia brachydactyla

–5%,↓

WSC

Magpie

Pica pica

–3%,↓ WSC,WSEC

Jay

Garrulus glandarius

+2%,? WSC,WSEC

Jackdaw

Corvus monedula

+11%,↑

Carrion Crow

Corvus corone

+4%,↑

Starling

Sturnus vulgaris

–8%,↓ WSC,WSEC

+8%,↑ WSC,WSEC

House Sparrow

Passer domesticus

+8%,↑

WSEC

–5%,↓ WSC,WSEC

Chaffinch

Fringilla coelebs

+8%,↑

WSEC

Goldcrest

Regulus regulus

–8%,?

Goldfinch

Carduelis carduelis

Greenfinch

Carduelis chloris

Serin

Serinus serinus

temporal series, then these two values were considered to be significantly different (see Pannekoek & Van Strien, 2005 for the same approach at species level). Finally, we assessed a magnitude of yearly average change in the indicators (WSC and WSEC) by calculating the parameter (slope) in the simple regression model between the yearly value of the indicator (dependent variable) and time (predictor). Results During the study–period a total of 84 native breeding species were recorded in Brussels and 76 in Barcelona. Only for some of these species (30 in Brussels and 17 in Barcelona), was sample size considered sufficient (see Material and methods) to run TRIM over the period 2002–2010 (table 2). Species trends in Brussels showed that in the period 2002–2010, seven species (28%) decreased significantly, two (8%) were stable, and five (20%) increased significantly, whereas in Barcelona, where most species’ trends were non–significant, only one species (6%) decreased and two (12%) increased significantly (table 2). We compared the two approaches to develop urban indicators (WCS and WSEC), which varied according to the species included in each case (table 2). The two indicators gave similar temporal patterns for each of the cities (fig. 2). Overall, the change was non–significant over the study period in both cities, although there was a slight increase in Barcelona (5% annual increase for WSC and 2% for WSEC), while the indicators for Brussels showed a slight decrease or remained stable (3% annual decrease for WSC and 0% for WSEC) over the study period (fig. 2).

+15%,↑

WSC

WSEC

Trend

Indicator

+10%,? WSC,WSEC +2%,?

–7%,? WSC,WSEC –3%,? WSC,WSEC +5%,? WSC,WSEC

Discussion The development of a reliable, urban multi–species indicator based on bird monitoring data is not a simple task. Starting with data gathering, urban habitats are often under–represented in large–scale monitoring schemes since they are less interesting for ornithologists than more natural areas (e.g. Saris et al., 2004; McCaffrey, 2005; but see also Ferrer et al., 2006). This is partially compensated for by the efforts of some local councils, as in Barcelona and Brussels. Nevertheless, monitoring schemes specifically designed for cities have to cope with relatively low sample sizes compared to whole regions or countries, and this often limits the number of species in the data set to just a few dozen (see table 2 for the studied cities). This small set of species could grow if the survey efforts (either in common bird censuses or in species specific schemes) and/or the number of species adapted to such artificial environment increases over time. Hence, in a few years’ time the number of available species to generate an urban indicator may also increase, and so it would be useful to establish procedures that describe when and how such species should be included in the indicators, and what the consequences will be in relation to the results of former indices. Within this context, the selection of a group of bird species to provide better information on changes in urban biodiversity is also hampered by the definition of the urban ecology of the species, above all if we consider that an important component of urban variability depends on the avifauna in surrounding habitats (Sattler et al., 2010). Even within Europe, the number of urban adapters varies from one city

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WSC, 14 sp.

1.8

WSEC, 15 sp.

1.6 1.4 1.2 1 0.8 0.6 0.4 0.2 0

Mean ± 95% CI 2002

2003

2004

2005

2006

2007

2008

2009

2010

WSC, 19 sp.

1.8

WSEC, 19 sp.

1.6 1.4 1.2 1 0.8 0.6 0.4 0.2

Mean ± 95% CI 2002

2003

2004

2005

2006

2007

2008

2009

2010

Fig. 2. Changes revealed by the two different candidates for an urban indicator (WSC and WSEC) during the study period in Barcelona /A) and Brussels (B). (For abbreviations see material and methods.). Fig. 2. Cambios mostrados por los dos distintos candidatos a indicador urbano (WSC y WSEC) durante el periodo de estudio en Barcelona (A) y Bruselas (B). Para las abreviaturas ver Material y métodos.)

to another (Kelcey & Rheinwald, 2005) and gradually increases as additional species invade and adapt to urban areas (Rutz, 2008; Evans et al., 2009). Therefore, in this study we focused fundamentally on the urban character of the study sites rather than that of the bird species, thereby rejecting non–urban sites and focusing on urban sites, mainly consisting of built–up areas and city parks. This approach is different from that of other Pan–European indicators such as the Farmland Bird Index (Voříšek et al., 2008) that uses species lists whatever the habitat that the monitoring data is collected in. In this study we used data from monitoring projects carried out in Barcelona and Brussels to derive two urban multi–species indicators that could potentially

be applied in other European cities. We took into account the fact that inter–city comparisons could be maximized either at species level (using lists of bird species that are as similar as possible to minimize taxonomic variation) or at ecological level (regardless of the number of species shared among cities and trying to maximize the information provided by birds on the state of their habitats in each city). In the first approach, we used a set of species that are widespread in the 16 European cities cited in Kelcey & Rheinwald (2005). However, it could be argued that these cities are not totally representative of the overall European urban avifauna since 50% of them are located in central Europe, and there are, for example, few western, southern and northern European

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cities. Thus, although we considered that this was probably among the best sources of information, this potential weakness should be taken into account in future studies. The second approach did not present such limitations because it was city–specific, but both approaches had a subjective threshold for a given species to be included in the indicator (present in at least 75% of monitoring plots in a particular city, or species breeding in at least 14 of the 16 cities), and hence these criteria would also deserve further investigation. Although several important issues on conservation rely on the trends of a particular species (e.g. threatened species), multi–species indicators better capture ecosystem complexity than indicators based on one or a few species (Buckland et al., 2005; Gregory et al., 2005; Butler et al., 2012). In our case, the analysis by species gave relatively little information and statistically significant trends were only obtained for a small number of species, especially in Barcelona. This could be caused, in part, by the short time framework, as illustrated by the fact that in Brussels an analysis including the 10 previous years of sampling provided more significant results at species level (Weiserbs, 2010). Nevertheless, trends in the multi–species indicators generated in this study seem to be more robust than the individual species trends. Overall, the values shown by the indicators did not change significantly over the period 2002–2010 in either of the two cities, although there was a slight non–significant increase in Barcelona and the indicators for Brussels showed a slight non–significant decrease or remained stable (fig. 2). Regardless of the city, the pattern revealed by the two indicators (WSC and WSEC) was relatively similar. Nevertheless, the detected 3% difference in the overall trend could be considered relevant and reveals the importance of the species–selection procedure and the criteria used. The WSEC indicator shows performance of European species that are widespread in urban environments at a continental scale, whereas the WSC focuses on the species of a particular city. Thus, the two types of indicators presented in this study give different messages. We consider that both indicators have their value and should be treated as complementary indicators rather than competing indicators. Nevertheless, these indicators do not shed light on their respective accuracies with respect to what they are expected to indicate, and more studies are needed to analyse the relation between these patterns and other independent sources of information about the state of the environment (i.e. revealing relationships between indicators and environmental predictors relevant for population dynamics). Further studies are also obviously needed if we are to define a set of the most suitable species for creating a multi–species urban indicator, and collaboration between European cities will be crucial if this is to be to achieved. Indeed, this may eventually result in the generation of biodiversity indicators not only for specific cities, but also for all urban areas in a country or, even, in a whole continent.

149

Acknowledgements The data analysed in this study was obtained by volunteer ornithologists, without whom bird monitoring in Barcelona and Brussels would not exist. The Common Bird Monitoring Scheme carried out in Brussels is coordinated by Aves–Natagora within the Monitoring Programme of the State of the Environment run by Bruxelles Environnement–IBGE. The Common Bird Monitoring in Barcelona is coordinated by the Catalan Ornithological Institute and run by Barcelona City Council and the University of Barcelona; this programme is integrated into the Catalan Common Bird Survey (SOCC), which is run by the Catalan Government. We would like to thank all these institutions for their continued support. We would like to thank Petr Voříšek and three anonymous reviewers for their interesting comments on earlier drafts of this manuscript. JQ and SH received partial funding from the BIOCAT–BB CGL2009–08798 and BIONOVEL CGL2011–29539 projects from the Spanish Science and Innovation Secretariat. XF received partial funding from Barcelona Zoo and advice from Daniel Sol. References Adams, C. E., Linsdsey, K. J. & Ash, S. J., 2006. Urban wildlife management. Taylor & Francis, Boca Raton. Bibby, C. J., Burgess, N. D., Hill, D. A. & Mustoe, S. H., 2000. Bird Census Techniques. Elsevier, London. Blair, R. B., 1996. Land use and avian species diversity along an urban gradient. Ecol. Appl., 6: 506–519. – 1999. Birds and butterflies along an urban gradient: surrogate taxa for assessing biodiversity? Ecol. Appl., 9: 164–170. Buckland, S. T., Magurran, A. E., Green, R. E. & Fewster, R. M., 2005. Monitoring change in biodiversity through composite indices. Phil. Trans. R. Soc. B., 360: 243–254. Butler, S. J., Freckleton, R. P., Renwick, A. R. & Norris, K., 2012. An objective, niche–based approach to indicator species selection. Methods in Ecology and Evolution, 3(2): 317–326. Caula, S. A., Sirami, C., Marty, P. & Martin, J.–L., 2010. Value of an urban habitat for the native Mediterranean avifauna. Urban Ecosystems, 13: 73–89. Clergeau, P., Croci, S., Jokimäki, J., Kaisanlahti– Jokimäki, M.–L. & Dinetti, M., 2006. Avifauna homogenisation by urbanisation: Analysis at different European latitudes. Biological Conservation, 127: 336–344. Crooks, J. A., 2005. Lag times and exotic species: the ecology and management of biological invasions in slow–motion. Ecoscience, 12: 316–329. DEFRA, 2002. Working with the Grain of Nature. DEFRA Publications, London. Devictor, V., Julliard, R., Couvet, D., Lee, A. & Jiguet, F., 2007. Functional homogenization effect of urbanization on bird communities. Conservation Biology, 21(3): 741–751. Evans, K. L., Gaston, K. J., Frantz, A. C., Simeoni,

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Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012)

Animal Biodiversity and Conservation Animal Biodiversity and Conservation (abans Miscel·lània Zoològica) és una revista inter disciplinària publicada, des de 1958, pel Museu de Ciències Naturals de Barcelona. Inclou articles d'investigació empírica i teòrica en totes les àrees de la zoologia (sistemàtica, taxonomia, morfologia, biogeografia, ecologia, etologia, fisiologia i genètica) procedents de totes les regions del món amb especial énfasis als estudis que d'una manera o altre tinguin relevància en la biología de la conservació. La revista no publica compilacions bibliogràfiques, catàlegs, llistes d'espècies o cites puntuals. Els estudis realit zats amb espècies rares o protegides poden no ser acceptats tret que els autors disposin dels permisos corresponents. Cada volum anual consta de dos fascicles. Animal Biodiversity and Conservation es troba registrada en la majoria de les bases de dades més importants i està disponible gratuitament a internet a www.abc.museucienciesjournals.cat, de manera que permet una difusió mundial dels seus articles. Tots els manuscrits són revisats per l'editor execu tiu, un editor i dos revisors independents, triats d'una llista internacional, a fi de garantir–ne la qualitat. El procés de revisió és ràpid i constructiu. La publicació dels treballs acceptats es fa normalment dintre dels 12 mesos posteriors a la recepció. Una vegada hagin estat acceptats passaran a ser propietat de la revista. Aquesta es reserva els drets d’autor, i cap part dels treballs no podrà ser reproduïda sense citar–ne la procedència.

Normes de publicació Els treballs s'enviaran preferentment de forma electrònica (abc@bcn.cat). El format preferit és un document Rich Text Format (RTF) o DOC que inclogui les figures i les taules. Les figures s'hauran d'enviar també en arxius apart en format TIFF, EPS o JPEG. Si s'opta per la versió impresa, s'han d'enviar quatre còpies del treball juntament amb una còpia en disquet a la Secretaria de Redacció. Cal incloure, juntament amb l'article, una carta on es faci constar que el treball està basat en investigacions originals no publicades anteriorment i que està sotmès a Animal Biodiversity and Conservation en exclusiva. A la carta també ha de constar, per a aquells treballs en que calgui manipular animals, que els autors disposen dels permisos necessaris i que compleixen la normativa de protecció animal vigent. També es poden suggerir possibles assessors. Quan l'article sigui acceptat, els autors hauran d'enviar a la Redacció una còpia impresa de la versió final acompanyada d'un disquet indicant el progra ma utilitzat (preferiblement en Word). Les proves d'impremta enviades a l'autor per a la correcció, seran retornades al Consell Editor en el termini de 10 dies. Aniran a càrrec dels autors les despeses degudes a modificacions substancials introduïdes per ells en el text original acceptat. ISSN: 1578–665X

El primer autor rebrà 50 separates del treball sense càrrec a més d'una separata electrònica en format PDF. Manuscrits Els treballs seran presentats en format DIN A–4 (30 línies de 70 espais cada una) a doble espai i amb totes les pàgines numerades. Els manuscrits han de ser complets, amb taules i figures. No s'han d'enviar les figures originals fins que l'article no hagi estat acceptat. El text es podrà redactar en anglès, castellà o català. Se suggereix als autors que enviïn els seus treballs en anglès. La revista els ofereix, sense cap càrrec, un servei de correcció per part d'una persona especialitzada en revistes científiques. En tots els casos, els textos hauran de ser redactats correctament i amb un llenguatge clar i concís. La redacció del text serà impersonal, i s'evitarà sempre la primera persona. Els caràcters cursius s’empraran per als noms científics de gèneres i d’espècies i per als neologis mes intraduïbles; les cites textuals, independentment de la llengua, seran consignades en lletra rodona i entre cometes i els noms d’autor que segueixin un tàxon aniran en rodona. Quan se citi una espècie per primera vegada en el text, es ressenyarà, sempre que sigui possible, el seu nom comú. Els topònims s’escriuran o bé en la forma original o bé en la llengua en què estigui escrit el treball, seguint sempre el mateix criteri. Els nombres de l’u al nou, sempre que estiguin en el text, s’escriuran amb lletres, excepte quan precedeixin una unitat de mesura. Els nombres més grans s'escriuran amb xifres excepte quan comencin una frase. Les dates s’indicaran de la forma següent: 28 VI 99 (un únic dia); 28, 30 VI 99 (dies 28 i 30); 28–30 VI 99 (dies 28 a 30). S’evitaran sempre les notes a peu de pàgina. Format dels articles Títol. Serà concís, però suficientment indicador del contingut. Els títols amb designacions de sèries numèriques (I, II, III, etc.) seran acceptats previ acord amb l'editor. Nom de l’autor o els autors. Abstract en anglès que no ultrapassi les 12 línies mecanografiades (860 espais) i que mostri l’essència del manuscrit (introducció, material, mètodes, resultats i discussió). S'evitaran les especulacions i les cites bibliogràfiques. Estarà encapçalat pel títol del treball en cursiva. Key words en anglès (sis com a màxim), que orientin sobre el contingut del treball en ordre d’importància. Resumen en castellà, traducció de l'Abstract. De la traducció se'n farà càrrec la revista per a aquells autors que no siguin castellanoparlants. Palabras clave en castellà. © 2011 Museu de Ciències Naturals de Barcelona

Adreça postal de l’autor o autors. (Títol, Nom, Abstract, Key words, Resumen, Pala bras clave i Adreça postal, conformaran la primera pàgina.) Introducción. S'hi donarà una idea dels antecedents del tema tractat, així com dels objectius del treball. Material y métodos. Inclourà la informació pertinent de les espècies estudiades, aparells emprats, mèto des d’estudi i d’anàlisi de les dades i zona d’estudi. Resultados. En aquesta secció es presentaran úni cament les dades obtingudes que no hagin estat publicades prèviament. Discusión. Es discutiran els resultats i es compa raran amb treballs relacionats. Els suggeriments de recerques futures es podran incloure al final d’aquest apartat. Agradecimientos (optatiu). Referencias. Cada treball haurà d’anar acom panyat de les referències bibliogràfiques citades en el text. Les referències han de presentar–se segons els models següents (mètode Harvard): * Articles de revista: Conroy, M. J. & Noon, B. R., 1996. Mapping of spe cies richness for conservation of biological diversity: conceptual and methodological issues. Ecological Applications, 6: 763–773. * Llibres o altres publicacions no periòdiques: Seber, G. A. F., 1982. The estimation of animal abundance. C. Griffin & Company, London. * Treballs de contribució en llibres: Macdonald, D. W. & Johnson, D. P., 2001. Dispersal in theory and practice: consequences for conserva tion biology. In: Dispersal: 358–372 (T. J. Clober, E. Danchin, A. A. Dhondt & J. D. Nichols, Eds.). Oxford University Press, Oxford. * Tesis doctorals: Merilä, J., 1996. Genetic and quantitative trait vari ation in natural bird populations. Tesis doctoral, Uppsala University. * Els treballs en premsa només han d’ésser citats si han estat acceptats per a la publicació: Ripoll, M. (in press). The relevance of population

studies to conservation biology: a review. Anim. Biodivers. Conserv. La relació de referències bibliogràfiques d’un tre ball serà establerta i s’ordenarà alfabèticament per autors i cronològicament per a un mateix autor, afegint les lletres a, b, c,... als treballs del mateix any. En el text, s’indicaran en la forma usual: "... segons Wemmer (1998)...", "...ha estat definit per Robinson & Redford (1991)...", "...les prospeccions realitzades (Begon et al., 1999)...". Taules. Es numeraran 1, 2, 3, etc. i han de ser sempre ressenyades en el text. Les taules grans seran més estretes i llargues que amples i curtes ja que s'han d'encaixar en l'amplada de la caixa de la revista. Figures. Tota classe d’il·lustracions (gràfics, figures o fotografies) entraran amb el nom de figura i es numeraran 1, 2, 3, etc. i han de ser sempre ressen yades en el text. Es podran incloure fotografies si són imprescindibles. Si les fotografies són en color, el cost de la seva publicació anirà a càrrec dels au tors. La mida màxima de les figures és de 15,5 cm d'amplada per 24 cm d'alçada. S'evitaran les figures tridimensionals. Tant els mapes com els dibuixos han d'incloure l'escala. Els ombreigs preferibles són blanc, negre o trama. S'evitaran els punteigs ja que no es reprodueixen bé. Peus de figura i capçaleres de taula. Seran clars, concisos i bilingües en la llengua de l’article i en anglès. Els títols dels apartats generals de l’article (Intro ducción, Material y métodos, Resultados, Discusión, Conclusiones, Agradecimientos y Referencias) no aniran numerats. No es poden utilitzar més de tres nivells de títols. Els autors procuraran que els seus treballs originals no passin de 20 pàgines (incloent–hi figures i taules). Si a l'article es descriuen nous tàxons, caldrà que els tipus estiguin dipositats en una institució pública. Es recomana als autors la consulta de fascicles recents de la revista per tenir en compte les seves normes.

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Animal Biodiversity and Conservation Animal Biodiversity and Conservation (antes Miscel·lània Zoològica) es una revista inter disciplinar, publicada desde 1958 por el Museo Ciencias Naturales de Barcelona. Incluye artículos de investigación empírica y teórica en todas las áreas de la zoología (sistemática, taxonomía, mor fología, biogeografía, ecología, etología, fisiología y genética) procedentes de todas las regiones del mundo, con especial énfasis en los estudios que de una manera u otra tengan relevancia en la biología de la conservación. La revista no publica compila ciones bibliográficas, catálogos, listas de especies sin más o citas puntuales. Los estudios realizados con especies raras o protegidas pueden no ser aceptados a no ser que los autores dispongan de los permisos correspondientes. Cada volumen anual consta de dos fascículos. Animal Biodiversity and Conservation está re gistrada en todas las bases de datos importantes y además está disponible gratuitamente en internet en www.abc.museucienciesjournals.cat, lo que permite una difusión mundial de sus artículos. Todos los manuscritos son revisados por el editor ejecutivo, un editor y dos revisores independientes, elegidos de una lista internacional, a fin de garan tizar su calidad. El proceso de revisión es rápido y constructivo, y se realiza vía correo electrónico siem pre que es posible. La publicación de los trabajos aceptados se realiza con la mayor rapidez posible, normalmente dentro de los 12 meses siguientes a la recepción del trabajo. Una vez aceptado, el trabajo pasará a ser propie dad de la revista. Ésta se reserva los derechos de autor, y ninguna parte del trabajo podrá ser reprodu cida sin citar su procedencia.

Normas de publicación Los trabajos se enviarán preferentemente de forma electrónica (abc@bcn.cat). El formato preferido es un documento Rich Text Format (RTF) o DOC, que incluya las figuras y las tablas. Las figuras deberán enviarse también en archivos separados en formato TIFF, EPS o JPEG. Si se opta por la versión impresa, deberán remitirse cuatro copias juntamente con una copia en disquete a la Secretaría de Redacción. Debe incluirse, con el artículo, una carta donde conste que el trabajo versa sobre investigaciones originales no publicadas anteriormente y que se somete en ex clusiva a Animal Biodiversity and Conservation. En dicha carta también debe constar, para trabajos donde sea necesaria la manipulación de animales, que los autores disponen de los permisos necesa rios y que han cumplido la normativa de protección animal vigente. Los autores pueden enviar también sugerencias para asesores. Cuando el trabajo sea aceptado los autores de berán enviar a la Redacción una copia impresa de la versión final junto con un disquete del manuscrito ISSN: 1578–665X

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preparado con un procesador de textos e indican do el programa utilizado (preferiblemente Word). Las pruebas de imprenta enviadas a los autores deberán remitirse corregidas al Consejo Editor en el plazo máximo de 10 días. Los gastos debidos a modificaciones sustanciales en las pruebas de im prenta, introducidas por los autores, irán a cargo de los mismos. El primer autor recibirá 50 separatas del trabajo sin cargo alguno y una copia electrónica en for mato PDF. Manuscritos Los trabajos se presentarán en formato DIN A–4 (30 líneas de 70 espacios cada una) a doble espacio y con las páginas numeradas. Los manuscritos de ben estar completos, con tablas y figuras. No enviar las figuras originales hasta que el artículo haya sido aceptado. El texto podrá redactarse en inglés, castellano o catalán. Se sugiere a los autores que envíen sus trabajos en inglés. La revista ofrece, sin cargo ningu no, un servicio de corrección por parte de una persona especializada en revistas científicas. En cualquier caso debe presentarse siempre de forma correcta y con un lenguaje claro y conciso. La redacción del texto deberá ser impersonal, evitándose siempre la primera persona. Los caracteres en cursiva se utilizarán para los nombres científicos de géneros y especies y para los neologismos que no tengan traducción; las citas textuales, independientemente de la lengua en que estén, irán en letra redonda y entre comillas; el nombre del autor que sigue a un taxón se escribirá también en redonda. Al citar por primera vez una especie en el trabajo, deberá especificarse siempre que sea posible su nombre común. Los topónimos se escribirán bien en su forma original o bien en la lengua en que esté redactado el trabajo, siguiendo el mismo criterio a lo largo de todo el artículo. Los números del uno al nueve se escribirán con letras, a excepción de cuando precedan una unidad de medida. Los números mayores de nueve se escribirán con cifras excepto al empezar una frase. Las fechas se indicarán de la siguiente forma: 28 VI 99 (un único día); 28, 30 VI 99 (días 28 y 30); 28–30 VI 99 (días 28 al 30). Se evitarán siempre las notas a pie de página. Formato de los artículos Título. Será conciso pero suficientemente explicativo del contenido del trabajo. Los títulos con designacio nes de series numéricas (I, II, III, etc.) serán aceptados excepcionalmente previo consentimiento del editor. Nombre del autor o autores. Abstract en inglés de 12 líneas mecanografiadas (860 espacios como máximo) y que exprese la esen cia del manuscrito (introducción, material, métodos, resultados y discusión). Se evitarán las especula © 2011 Museu de Ciències Naturals de Barcelona

ciones y las citas bibliográficas. Irá encabezado por el título del trabajo en cursiva. Key words en inglés (un máximo de seis) que especifiquen el contenido del trabajo por orden de importancia. Resumen en castellano, traducción del abstract. Su traducción puede ser solicitada a la revista en el caso de autores que no sean castellano hablantes. Palabras clave en castellano. Dirección postal del autor o autores. (Título, Nombre, Abstract, Key words, Resumen, Palabras clave y Dirección postal conformarán la primera página.) Introducción. En ella se dará una idea de los ante cedentes del tema tratado, así como de los objetivos del trabajo. Material y métodos. Incluirá la información referente a las especies estudiadas, aparatos utilizados, me todología de estudio y análisis de los datos y zona de estudio. Resultados. En esta sección se presentarán úni camente los datos obtenidos que no hayan sido publicados previamente. Discusión. Se discutirán los resultados y se compara rán con otros trabajos relacionados. Las sugerencias sobre investigaciones futuras se podrán incluir al final de este apartado. Agradecimientos (optativo). Referencias. Cada trabajo irá acompañado de una bibliografía que incluirá únicamente las publicaciones citadas en el texto. Las referencias deben presentarse según los modelos siguientes (método Harvard): * Artículos de revista: Conroy, M. J. & Noon, B. R., 1996. Mapping of spe cies richness for conservation of biological diversity: conceptual and methodological issues. Ecological Applications, 6: 763–773. * Libros y otras publicaciones no periódicas: Seber, G. A. F., 1982. The estimation of animal abundance. C. Griffin & Company, London. * Trabajos de contribución en libros: Macdonald, D. W. & Johnson, D. P., 2001. Dispersal in theory and practice: consequences for conserva tion biology. In: Dispersal: 358–372 (T. J. Clober, E. Danchin, A. A. Dhondt & J. D. Nichols, Eds.). Oxford University Press, Oxford.

* Tesis doctorales: Merilä, J., 1996. Genetic and quantitative trait vari ation in natural bird populations. Tesis doctoral, Uppsala University. * Los trabajos en prensa sólo se citarán si han sido aceptados para su publicación: Ripoll, M. (in press). The relevance of population studies to conservation biology: a review. Anim. Biodivers. Conserv. Las referencias se ordenarán alfabéticamente por autores, cronológicamente para un mismo autor y con las letras a, b, c,... para los trabajos de un mismo autor y año. En el texto las referencias bibliográficas se indicarán en la forma usual: "... según Wemmer (1998)...", "...ha sido definido por Robinson & Redford (1991)...", "...las prospecciones realizadas (Begon et al., 1999)...". Tablas. Se numerarán 1, 2, 3, etc. y se reseñarán todas en el texto. Las tablas grandes deben ser más estrechas y largas que anchas y cortas ya que deben ajustarse a la caja de la revista. Figuras. Toda clase de ilustraciones (gráficas, figuras o fotografías) se considerarán figuras, se numerarán 1, 2, 3, etc. y se citarán todas en el texto. Pueden incluirse fotografías si son imprescindibles. Si las fotografías son en color, el coste de su publicación irá a cargo de los autores. El tamaño máximo de las figuras es de 15,5 cm de ancho y 24 cm de alto. Deben evitarse las figuras tridimensionales. Tanto los mapas como los dibujos deben incluir la escala. Los sombreados preferibles son blanco, negro o trama. Deben evitarse los punteados ya que no se reproducen bien. Pies de figura y cabeceras de tabla. Serán claros, concisos y bilingües en castellano e inglés. Los títulos de los apartados generales del artículo (Introducción, Material y métodos, Resultados, Dis cusión, Agradecimientos y Referencias) no se nume rarán. No utilizar más de tres niveles de títulos. Los autores procurarán que sus trabajos originales no excedan las 20 páginas incluidas figuras y tablas. Si en el artículo se describen nuevos taxones, es imprescindible que los tipos estén depositados en alguna institución pública. Se recomienda a los autores la consulta de fascículos recientes de la revista para seguir sus directrices.

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Animal Biodiversity and Conservation

Manuscripts

Animal Biodiversity and Conservation (formerly Miscel·lània Zoològica) is an interdisciplinary journal published by the Natural Science Museum of Barce lona since 1958. It includes empirical and theoretical research from around the world that examines any aspect of Zoology (Systematics, Taxonomy, Morphol ogy, Biogeography, Ecology, Ethology, Physiology and Genetics). It gives special emphasis to studies related to Conservation Biology. The journal does not publish bibliographic compilations, listings, catalogues or collections of species, or isolated descriptions of a single specimen. Studies concerning rare or protected species will not be accepted unless the authors have been granted the relevant permits or authorisation. Each annual volume consists of two issues. Animal Biodiversity and Conservation is regis tered in all principal data bases and is freely available online at www.abc.museucienciesjournals.cat assuring world–wide access to articles published therein. All manuscripts are screened by the Executive Edi tor, an Editor and two independent reviewers so as to guarantee the quality of the papers. The review process aims to be rapid and constructive. Once accepted, papers are published as soon as is practicable. This is usually within 12 months of initial submission. Upon acceptance, manuscripts become the prop erty of the journal, which reserves copyright, and no published material may be reproduced or cited without acknowledging the source of information.

Manuscripts must be presented in DIN A–4 format, 30 lines, 70 keystrokes per page. Maintain double spacing throughout. Number all pages. Manuscripts should be complete with figures and tables. Do not send original figures until the paper has been accepted. The text may be written in English, Spanish or Cata lan, though English is preferred. The journal provides linguistic revision by an author’s editor. Care must be taken to use correct wording and the text should be written concisely and clearly. Scientific names of gen era and species as well as untranslatable neologisms must be in italics. Quotations in whatever language used must be typed in ordinary print between quota tion marks. The name of the author following a taxon should also be written in lower case letters. When referring to a species for the first time in the text, both common and scientific names should be given when possible. Do not capitalize common names of species unless they are proper nouns (e.g. Iberian rock lizard). Place names may appear either in their original form or in the language of the manuscript, but care should be taken to use the same criteria throughout the text. Numbers one to nine should be written in full within the text except when preceding a measure. Higher numbers should be written in numerals except at the beginning of a sentence. Specify dates as follows: 28 VI 99 (for a single day); 28, 30 VI 99 (referring to two days, e.g. 28th and 30th), 28–30 VI 99 (for more than two consecu tive days, e.g. 28th to 30th). Footnotes should not be used.

Information for authors Electronic submission of papers is encouraged (abc@bcn.cat). The preferred format is DOC or RTF. All figures must be readable by Word, embedded at the end of the manuscript and submitted together in a separate attachment in a TIFF, EPS or JPEG file. Tables should be placed at the end of the document. If a printed version is sent, four copies should be forwarded to the Editorial Office, together with a copy on computer disc. A cover letter stating that the article reports original research that has not been published elsewhere and has been submitted exclusively for consideration in Animal Biodiversity and Conservation is also necessary. When animal manipulation has been necessary, the cover letter should also specify that the authors follow current norms on the protec tion of animal species and that they have obtained all relevant permits and authorisations. Authors may suggest referees for their papers. Once an article has been accepted, authors should send a paper copy and an electronic copy of the final version. Please identify software (preferably Word). Proofs sent to the authors for correction should be returned to the Editorial Board within 10 days. Expenses due to any substantial alterations of the proofs will be charged to the authors. The first author will receive 50 reprints free of charge and an electronic version of the article in PDF format. ISSN: 1578–665X

Formatting of articles Title. Must be concise but as informative as possible. Numbering of parts (I, II, III, etc.) should be avoided and will be subject to the Editor’s consent. Name of author or authors. Abstract in English, no longer than 12 typewritten lines (840 spaces), covering the contents of the article (introduction, material, methods, results and discussion). Speculation and literature citation should be avoided. The abstract should begin with the title in italics. Key words in English (no more than six) should express the precise contents of the manuscript in order of relevance. Resumen in Spanish, translation of the Abstract. Summaries of articles by non–Spanish speaking au thors will be translated by the journal on request. Palabras clave in Spanish. Address of the author or authors. (Title, Name, Abstract, Key words, Resumen, Palabras clave and Address should constitute the first page.) Introduction. Should include the historical back ground of the subject as well as the aims of the paper. © 2011 Museu de Ciències Naturals de Barcelona

Material and methods. This section should provide relevant information on the species studied, materi als, methods for collecting and analysing data, and the study area. Results. Report only previously unpublished results from the present study. Discussion. The results and their comparison with re lated studies should be discussed. Suggestions for future research may be given at the end of this section. Acknowledgements (optional). References. All manuscripts must include a bibliog raphy of the publications cited in the text. References should be presented as in the following examples (Harvard method): * Journal articles: Conroy, M. J. & Noon, B. R., 1996. Mapping of spe cies richness for conservation of biological diversity: conceptual and methodological issues. Ecological Applications, 6: 763–773. * Books or other non–periodical publications: Seber, G. A. F., 1982. The estimation of animal abundance. C. Griffin & Company, London. * Contributions or chapters of books: Macdonald, D. W. & Johnson, D. P., 2001. Dispersal in theory and practice: consequences for conserva tion biology. In: Dispersal: 358–372 (T. J. Clober, E. Danchin, A. A. Dhondt & J. D. Nichols, Eds.). Oxford University Press, Oxford. * Ph. D. Thesis: Merilä, J., 1996. Genetic and quantitative trait variation in natural bird populations. Ph. D. Thesis, Uppsala University. * Works in press should only be cited if they have been accepted for publication: Ripoll, M. (in press). The relevance of population studies to conservation biology: a review. Anim. Biodivers. Conserv. References must be set out in alphabetical and chrono

logical order for each author, adding the letters a, b, c,... to papers of the same year. Bibliographic citations in the text must appear in the usual way: "...according to Wemmer (1998)...", "...has been defined by Robinson & Redford (1991)...", "...the prospections that have been carried out (Begon et al., 1999)..." Tables. Must be numbered in Arabic numerals with reference in the text. Large tables should be narrow (across the page) and long (down the page) rather than wide and short, so that they can be fitted into the column width of the journal. Figures. All illustrations (graphs, drawings, photo graphs) should be termed as figures, and numbered consecutively in Arabic numerals (1, 2, 3, etc.) with reference in the text. Glossy print photographs, if essential, may be included. The Journal will publish colour photographs but the author will be charged for the cost. Figures have a maximum size of 15.5 cm wide by 24 cm long. Figures should not be tridimen sional. Any maps or drawings should include a scale. Shadings should be kept to a minimum and preferably with black, white or bold hatching. Stippling should be avoided as it may be lost in reproduction. Legends of tables and figures. Legends of tables and figures should be clear, concise, and written both in English and Spanish. Main headings (Introduction, Material and methods, Results, Discussion, Acknowledgements and Refer ences) should not be numbered. Do not use more than three levels of headings. Manuscripts should not exceed 20 pages including figures and tables. If the article describes new taxa, type material must be deposited in a public institution. Authors are advised to consult recent issues of the journal and follow its conventions.

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Animal Biodiversity and Conservation Subscription Form Group subscription  66 € Spain Individual subscription  21 € Spain

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Erratum

In volumen 34.1 (2011) of our journal, in the paper: Rojo–Nieto, E., Álvarez–Díaz, P. D., Morote, E., Burgos–Martín, M., Montoto–Martínez, T., Sáez–Jiménez, J. & Toledano, F., 2011. Strandings of cetaceans and sea turtles in the Alboran Sea and Strait of Gibraltar: a long– term glimpse at the north coast (Spain) and the south coast (Morocco). Animal Biodiversity and Conservation, 34.1: 151–163. two references were missed and should be added: García de los Ríos, A. & Ocaña, O., 2006. Cetáceos de Ceuta y Áreas Próximas (estudio faunístico, ecológico y veterinario de las especies de cetáceos de la región de Ceuta, estrecho de Gibraltar y mar de Alborán). Septem Nostra Edita, Ceuta. and Ocaña Vicente, O., Pérez–Rivera, J. M. & Mayorga Navarro, I., 2010. Capítulo I: Memoria de Varamientos de Cetáceos y Tortugas Marinas en Ceuta (Septiembre, 2006 – Septiembre, 2008) (Marine tetrapods’ stranding memoire [September, 2006 – September, 2008]). Alidrisia Marina, 1(1): 5–42.

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Les cites o els abstracts dels articles d’Animal Biodiversity and Conservation es resenyen a / Las citas o los abstracts de los artículos de Animal Biodiversity and Conservation se mencionan en / Animal Biodiversity and Conservation is cited or abstracted in: Abstracts of Entomology, Agrindex, Animal Behaviour Abstracts, Anthropos, Aquatic Sciences and Fisheries Abstracts, Behavioural Biology Abstracts, Biological Abstracts, Biological and Agricultural Abstracts, BIOSIS Previews, Current Primate References, Current Contents/Agriculture, Biology & Environmental Sciences, DIALNET, DOAJ, DULCINEA, e–revist@s, Ecological Abstracts, Ecology Abstracts, Entomology Abstracts, Environmental Abstracts, Environmental Periodical Bibliography, Genetic Abstracts, Geographical Abstracts, Índice Español de Ciencia y Tecnología, International Abstracts of Biological Sciences, International Bibliography of Periodical Literature, International Developmental Abstracts, Latindex, Marine Sciences Contents Tables, Oceanic Abstracts, RACO, Recent Ornithological Literature, Referatirnyi Zhurnal, Science Abstracts, Science Citation Index Expanded, Scientific Commons, SCImago, SCOPUS, Serials Directory, SHERPA/RoMEO, Ulrich’s International Periodical Directory, Zoological Records.

Índex / Índice / Contents Animal Biodiversity and Conservation 35.1 (2012) ISSN 1578–665X 1–11 M. J. T. Assunção-Albuquerque, J. M. Rey Benayas, M. Á. Rodríguez & F. S. Albuquerque Geographic patterns of vertebrate diversity and identification of relevant areas for conservation in Europe 13–21 J. D. Gilgado & V. M. Ortuño Carabus (Oreocarabus) guadarramus La Ferté–Sénectère, 1847 (Coleoptera, Carabidae): first instar larva and reflections on its biology and chorology 23–26 S. A. Subrata & I. Storch A core set of microsatellite markers identified for use in population genetic studies of Purple Swamphen (Porphyrio porphyrio) 27–50 J. M. Salgado, C. G. Luque, L. Labrada, J. Fresneda & I. Ribera Revisión del género Cantabrogeus Salgado, 2000, con la descripción de tres nuevas especies hipogeas endémicas de la Cordillera Cantábrica (Coleoptera, Leiodidae, Cholevinae, Leptodirini) 51–58 I. García–Lau, A. González, A. Jiménez, M. Acosta & L. Mugica Razón de sexos y morfometría de Calidris minutilla (Aves, Scolopacidae) en Cuba: un análisis a partir de especímenes en colecciones científicas 59–69 J. Ortega, D. Navarrete & J. E. Maldonado Non–invasive sampling of endangered neotropical river otters reveals high levels of dispersion in the Lacantun River System of Chiapas, Mexico

71–94 A. Martínez–Ortí & L. Cádiz Living scaphopods from the Valencian coast (E Spain) and description of Antalis caprottii n. sp. (Dentaliidae) 95–98 N. Bech, S. Beltran, J. Boissier, J. F. Allienne, J. Resseguier & C. Novoa Bird mortality related to collisions with ski–lift cables: do we estimate just the tip of the iceberg? 99–105 A. Martínez–Ortí & F. Robles On the taxonomical identity of some taxa of the Iberian endemic genus Iberus Montfort, 1810 (Gastropoda, Helicidae) 107–117 R. Rodríguez–Pastor, J. C. Senar, A. Ortega, J. Faus, F. Uribe & T. Montalvo Distribution patterns of invasive Monk parakeets (Myiopsitta monachus) in an urban habitat 119–124 M. Al–Mutairi, F. Mata & R. Bhuller The effect of habitat degradation, season and gender on morphological parameters of lesser jerboas (Jaculus jaculus L.) in Kuwait 125–139 C. Schuster, J. J. Iglesias–Lebrija & L. M. Carrascal Tendencias poblacionales recientes de la avutarda hubara en las Islas Canarias: análisis metodológico y estado de conservación 141–150 S. Herrando, A. Weiserbs, J. Quesada, X. Ferrer & J.–Y. Paquet Development of urban bird indicators using data from monitoring schemes in two large European cities