El fósforo como elemento limitante (2007)

El fósforo como elemento limitante Ecología del suelo, UCM Ramiro Aznar Ballarín, diciembre de 2007 ramiroaznar@gmail.com Resumen En esta revisión se ha estudiado el papel limitante del fósforo en los ecosistemas y, con mayor profundidad, en los suelos. El análisis de su ciclo biogeoquímico señala que cuando se encuentra abundante y disponible para los organismos acorta y acelera las redes tróficas, mientras que cuando se encuentra en concentraciones insuficientes actúa como el principal factor limitante. Debido a esta peculiar característica, el fósforo ha sido protagonista de interesantes hipótesis evolutivas, como por ejemplo, el origen de la madera. Una segunda conclusión es que su ciclo se encuentra perturbado, principalmente debido al uso de fertilizantes en sistemas agrícolas, produciendo fenómenos de eutrofización en los ecosistemas acuáticos adyacentes. Por último, el progresivo calentamiento y la mayor cantidad de sequías que se están produciendo en los ecosistemas mediterráneos y que se podrían potenciar debido al cambio climático, acentúan la limitación por fósforo. Índice Introducción El ciclo del fósforo Ciclo microbiano del fósforo Eutrofización de las aguas continentales Disponibilidad de fósforo para las plantas El origen de la madera Elogio al límite Coclusiones Bibliografía

1 2 3 4 6 6 7 8 8

Introducción “La naturaleza no quebranta la ley, sino que se ve obligada por la necesidad lógica de sus leyes intrínsecas.

La necesidad es la materia y la inventora de la naturaleza, su freno eterno y su ley” Leonardo Da Vinci, Cuaderno de notas Según Margalef (1999) el fósforo fue seleccionado por los sistemas protobióticos, o supo hacerse necesario para la vida el mismo, anticipándose a la sombra del “gen egoísta”, por sus cualidades atómicas únicas. El fósforo es un elemento esencial en la mayoría de las funciones de la vida (Margalef, 1998; Koshland, 2002), debido a su importante papel en la biogénesis. Además muchos autores (Terradas, 2001; Sardans y Peñuelas, 2005) lo consideran el elemento limitante más importante debido a su distribución y su alta probabilidad de inmovilizarse en formas minerales altamente insolubles (Margalef, 1993).

Para poder entender el comportamiento de un elemento en el suelo es necesario analizar desde sus variaciones estacionales (Freppaz et al., 2007), las perturbaciones causadas por acción antrópica (Styles y Coxon, 2007; Oehl et al., 2004) o incluso sus modificaciones por los organismos (Ligeza y Smal, 2003), ya que como dice Lovelock (2007) “la evolución de las especies y su ambiente material están estrechamente relacionados”. De esta forma la investigación del ciclo biogeoquímico de un elemento tan importante como el fósforo debe extenderse desde los lugares más inhóspitos (Bate et al., 2007) hasta las zonas más pobladas del planeta (Færge et al., 2001).

1

El ciclo del fósforo El ciclo del fósforo es típicamente sedimentario (Fig. 1). Según Ramade (2003) las principales reservas de fósforo inorgánico son las rocas fosfatadas como el apatito y los depósitos sedimentarios de fosfatos (fosforitas por ejemplo). El fósforo puede llegar a convertirse en un factor limitante en numerosos ecosistemas donde condiciona la productividad. El proceso de inmovilización del fósforo es más rápido en suelos que contienen calcita y sesquióxidos (Wang y Tzou, 1995), ya que estos compuestos fijan fosfatos y aceleran la precipitación de estos compuestos.

El fósforo inorgánico se pone en circulación por meteorización, lixiviación y disolución en los ríos y arroyos continentales. También se introduce en los ecosistemas terrestres por la vegetación e incorporado a diversos compuestos químicos transfiriéndose en las redes tróficas. Finalmente los fosfatos orgánicos son devueltos al suelo por medio de cadáveres, desechos y excreciones producto de los seres vivos, estos serán atacados por microorganismos y transformados en ortofosfatos minerales, formas disponibles para las plantas y otros autótrofos (Ramade, 2003).

Fig. 1. Ciclo del fósforo en la biosfera. Explicaciones en el texto. Modificado de Ramade (2003).

El otro compartimento por donde circula el fósforo es la hidrosfera. El fósforo es introducido a los océanos a través de las aguas de escorrentía, circulando por las cadenas tróficas y depositándose finalmente en los fondos marinos. El fósforo puede permanecer en estos sistemas llegando a sedimentar si las condiciones siguen constantes o volver a solubilizarse, ascendiendo en ocasiones en áreas de afloramiento o “upwelling”, zonas de gran fertilidad marina. Un afloramiento moderado puede llevar a la superficie unos 200 mg de P por m 2 y día (costas de Venezuela; mayor en otras áreas), capaz de sostener una producción primaria de 20 g de carbono por m2 y día, que sólo en parte se realiza (Margalef, 1974).

Estas áreas presentan las zonas con pesca más abundante del planeta, como la costa de América del Sur y la costa oeste de África, y únicamente desaparecen (aparte de por la sobreexplotación) debido a las perturbaciones producidas por El Niño (Chivelet, 1999).

Asociadas a estas zonas de alta fertilidad encontraremos multitud de aves piscícolas. Estos animales son un importantísimo intermediario que une varias redes tróficas, comportándose como factor que facilita la transferencia de materia entre ecosistemas acuáticos y terrestres (Marion et al., 1992). En un estudio realizado en Polonia (Ligeza y Smal, 2003) sus autores comprobaron que los cormoranes y las garzas reales tenían un papel importante en el ciclo biogeoquímico del nitrógeno, fósforo y potasio. Los suelos presentes en las colonias de cría de estos animales presentaron niveles de estos nutrientes mucho más altos que los suelos de terrenos adyacentes, concretamente las concentraciones de fósforo disponible fueron de entre 2,4 y 52,0 veces más altas.

Bate et al. (2007) han estudiado el ciclo del fósforo en el suelo de un desierto polar de la Antártica, demostrando que estos suelos geológicamente antiguos pero pobremente meteorizados presentan grandes 2

reservorios de P en relación con los requerimientos nutricionales de la biota. Ese mismo año Freppaz et al.

(2007) demostraron que los ciclos de hielo-deshielo tienen gran importancia en la dinámica del N y el P. Existen multitud de estudios centrados en el análisis de los ciclos de nutrientes en sistemas naturales o agrícolas, pero sin embargo muy pocos realizados en ciudades. El primer estudio de este tipo fue llevado a cabo por Newcombe (1977) en Hong Kong. Entrados en el siglo XXI, en el que la gran mayor parte de la población vive en grandes asentamientos, el llamado “metabolismo” de las ciudades (Terradas, 2001) debería saltar a primer plano. Færge et al. (2001) resaltaron la importancia del conocimiento de estos ciclos para su reutilización para la agricultura. En la siguiente figura (Fig. 2) se muestra el balance de N y P en la ciudad de Bangkok. Estos últimos trabajos son bastante incompletos, ya que sólo indican las salidas y las entradas del sistema (ciudad), quedando en segundo plano su circulación interna.

Fig. 2. Balance de nutrientes en Bangkok, 1996. Las entradas de nutrientes se indican en el lado derecho de la figura y las salidas en el izquierdo. El balance (entradas menos salidas) resultantes es de 818 y 1852 t año-1 de exceso de salidas, para el N y el P respectivamente. Basado de Færge et al. (2001).

Ciclo microbiano del fósforo Según Atlas y Bartha (2001) durante la mayor parte del ciclo microbiano del P no se altera el estado de oxidación del elemento. La mayor parte de las transformaciones del P mediadas por microorganismos pueden considerarse como una transferencia de fosfato inorgánico a orgánico, insolubles e inmovilizadas a formas solubles o compuestos móviles.

Diversos microorganismos han desarrollado sistemas de transporte para regular la adquisición de fosfato presente en el ambiente, como el sistema de transporte de fosfato Pst de Eschrichia coli que se muestra en la siguiente figura.

Fig. 3. Sistema de transporte de fosfato Pst de Escherichia coli. Está formado por una porina de la membrana externa (phoE), la proteína periplasmática de unión (PBP) codificada por el gen pstS, y el sistema de transporte de la membrana interna compuesta por los polipéptidos PstA, PstB y PstC. Otra enzima periplasmática, la fosfatasa alcalina (AP) codificada por el gen phoA, libera Pi de los compuestos organofosfatados, de manera que el Pi puede unirse a los PBP. Las dos proteínas reguladoras primarias, PhoR y PhoB, llevan a cabo un ciclo de autofosforilación – transfosforilación. La proteína PhoU estimula la desfosforilación de PhoB. La caja Pho es el sitio de unión del DNA para la proteína reguladora PhoB. Basado de Atlas y Bartha (2001).

Aunque el fosfato normalmente no se reduce por acción microbiana, parece ser que algunos 3

microorganismos del suelo y de los sedimentos pueden utilizar el fosfato como aceptor terminal de electrones en condiciones ambientales apropiadas. No se dispone todavía de resultados fiables que confirmen estas transformaciones. Es posible que el fosfato actúe como aceptor final de electrones en ausencia de sulfato, de nitrato y de oxígeno. El producto final de la reducción de fosfato serían las fosfinas (PH3). Las fosfinas son volátiles y arden espontáneamente en contacto con el oxígeno, produciendo un brillo verde. La producción de fosfinas se ha observado a veces cerca de lugares de enterramiento y de pantanos, donde se produce una gran descomposición de materia orgánica. Las fosfinas también pueden arder el metano que se produce en tales ambientes causando un fenómeno luminoso que se conoce como “fuego fatuo” (estimulando la imaginación del escritor británico J.R.R. Tolkien para crear la “Ciénaga de los muertos”, ver Fig. 4). Es probable que los microorganismos intervengan en la producción de fosfinas, pero no se tiene todavía confirmación experimental.

Fig. 4. Frodo en la ciénaga de los muertos. Recorte de una ilustración de Ted Nasmith (2003).

En muchos hábitats, los fosfatos se combinan con el calcio, volviéndose insolubles e inalcanzables para las plantas y para muchos microorganismos. Algunos microorganismos heterótrofos pueden solubilizar fosfato a partir de dichas formas insolubles. Estos microorganismos también solubilizan una gran proporción del fosfato inorgánico insoluble, que liberan y puede ser usado por otros organismos. Algunos microorganismos quimiolitotrofos, como Nitrosomonas y Thiobacillus, movilizan fosfatos inorgánicos, produciendo ácido nitroso y ácido sulfúrico, respectivamente. Los hongos saprofíticos en general tienen un rol importante en el ciclo del fósforo, son capaces de acumular cantidades de fósforo en sus cuerpos fructíferos (Vogt y Edmonds, 1980), transportarlo distancias considerables a través de sus micelios (Wells y Boddy, 1995) y también compiten por el con hongos ectomicorrícicos (Lindahl et al., 1999). También se conocen hongos saprofíticos como Setulipes androsaceus que colonizan hojarasca de coníferas, transformando ortofosfatos y diesteres en difosfatos, polifosfatos y fosfonatos (Koukol et al., 2006).

Eutrofización de las aguas continentales El ciclo global del fósforo, por lo menos en la mayoría de las aguas epicontinentales, ha sido profundamente modificado por el hombre durante las últimas décadas. No sólo ha aumentado el fósforo procedente de la mineralización de toda clase de residuos orgánicos, sino que se han añadido los polifosfatos usados por muchos años en las fórmulas de detergentes, fertilizantes, etc. (Margalef, 1983). El fósforo pasa de ser un factor limitante a convertirse en un elemento muy abundante, acelerando y acortando tanto su reciclaje como las cadenas tróficas.

Fig. 5. Los organismos regulan los ciclos biogeoquímicos y este efecto es particularmente intenso en relación con los elementos limitantes, como el fósforo.

Cuando hay fósforo disponible, éste cicla a una velocidad mayor que los otros elementos. Modificado de Margalef (1983).

El enriquecimiento de las aguas en fosfatos provoca un crecimiento desmesurado de plantas acuáticas, llega a crear desequilibrios ecológicos en las comunidades y problemas en canales y embalses, generando costes importantes si requieren limpiezas periódicas. Según Porta et al. (1999) estos desequilibrios tienen su origen en una contaminación del sistema por fosfatos, que pueden proceder de: •

Fuentes puntuales: son aquellas que proceden de un vertido en un punto determinado, como 4

consecuencia de la llegada de las aguas de origen doméstico, industrial o de explotaciones ganaderas de tipo intensivo.

•

Fuentes difusas y no puntuales: son aquellas que no tienen su origen en un punto concreto de la masa de agua o que se originan en grandes superficies de terreno.

Para evaluar la incidencia de las explotaciones ganaderas en la eutrofización de las aguas hay que tener en cuenta el tipo de animales de la explotación. Como cifras orientativas a la producción de fósforo (Díaz, 1989), se pueden indicar: Tabla 1. Producción de fós foro s egún el tipo de explotación.

Kg P por anim al y año Vacuno

9,5

Porcino

5,6

Equino

11,8

Ovino

1,5

Aves

0,6

Según Porta et al. (1999) la transferencia de fosfatos puede tener lugar: •

Con intervención del suelo debido a: procesos de transferencia de este anión del suelo a una capa freática poco profunda. Esto es posible en suelos cuyos horizontes tengan valores de pH comprendidos entre 6,5 y 7,5, ya que la movilidad de los fosfatos es máxima; procesos erosivos por cuyo efecto el fósforo del epipedión pase al agua de escorrentía que transportará los fosfatos a las aguas superficiales ya sea en solución o en suspensión asociado a las partículas sólidas erosionadas.

•

Por las aguas residuales debido a: detergentes fosfatados.

Para poder hacer frente a la eutrofización es necesario utilizar la investigación como herramienta de gestión. Trabajos tan completos como el de Styles y Coxon (2007) (se recomienda ver Fig. 1 del mismo artículo) pueden ayudar a entender las implicaciones de las variaciones estacionales y las técnicas de uso en el ciclo del fósforo. De esta manera han surgido diferentes líneas para elaboración de diferentes modelos que describan y predigan la pérdida de fósforo en suelos cultivados. El modelo más reciente denominado ICECREAM creado y contrastado en Suecia por Larsson et al. (2007) se muestra en la siguiente figura:

Fig. 6. Estructura de los reservorios y flujos de fósforo incluidos en el modelo ICECREAM. Reservorios inorgánicos: fósforo estable (PS), activo (PA) y lábil (PL); reservorios orgánicos: hojarasca fresca y descompuesta (PFO), materia orgánica estable contenida en el humus (PSO) y fertilizantes (PMAN). Modificado de Larsson et al.

(2007).

Estos modelos sin embargo no tienen en cuenta el crecimiento diferencial de las plantas. En un reciente trabajo realizado por Mollier et al. (2007) en plantas de maíz incluyen esta variable en su modelo, es decir, integran la dinámica de crecimiento de la planta y la toma de fósforo. Otro factor a la hora de estudiar el ciclo del fósforo son las diferentes técnicas agrícolas que se usan actualmente. Oehl et al. (2004) compararon tres sistemas de cultivo: “convencional”, “bio-orgánico” y “bio-dinámico”, y mediante el seguimiento de un isótopo radiactivo demostraron que los procesos físico-químicos eran más importantes que la mineralización en la liberación de fósforo inorgánico disponible para las plantas. Para finalizar, un artículo sobre el impacto del ganado sobre la concentración de fósforo en los suelos y arroyos en una 5

cuenca de Irlanda del Norte (Withers et al., 2007) ha sugerido que hay que conseguir un equilibrio entre zonas mejoradas (en cuanto a fertilizantes) y no mejoradas dentro de una misma cuenca para evitar una potencial eutrofización de las aguas.

Disponibilidad de fósforo para las plantas La obtención de nutrientes depende de las características químicas de cada uno y su estado en el medio, así como las características de las plantas y de los procesos de descomposición. La importancia de unos u otros tipos de procesos depende de cada caso (Terradas, 2001).

El caso del P es bastante peculiar. Se trata como ya hemos comentado de un elemento relativamente escaso. La fuente principal de este elemento es la meteorización de minerales primarios, sobre todo apatito, y se encuentra como ortofosfato como único estado oxidado estable, que es poco soluble, de modo que los intercambios a través de soluciones son limitados. A lo largo del tiempo geológico, sin embargo, el P tiende a disminuir por lixiviación y erosión. Las plantas producen fosfatasa extracelular en respuesta a la falta de P. Se ha pensado durante bastante tiempo que la disponibilidad de P es independiente de la descomposición de materia orgánica y que la mineralización se produce a medida que la demanda de P provoca la producción de fosfatasa, pero hay crecientes evidencias de que los factores ambientales y, en especial, la calidad del mantillo, son determinantes en esta disponibilidad. A escalas de tiempo más largas, el control último corresponde a la meteorización y lixiviación (Gressel y McColl, 1997).

Por tanto, para el P los procesos esenciales tienen que ver con la química del suelo y no con la actividad biológica.

Martínez et al. (1998) estudiaron la estructura subterránea y la producción de un matorral abierto sobre una duna en Doñana, demostrando que la densidad de raíces es mayor que la necesaria para la explotación de los recursos hídricos y que la parada de crecimiento subterráneo que se observó estaba determinada por la carencia de otros recursos. Los nutrientes, y especialmente el P, serían, por sí solos, los determinantes principales de la estructura y dinámica anuales del sistema radical y, también, de la producción primaria -que era casi independiente de las variaciones interanuales de la precipitación- en estos matorrales.

Un fenómeno de reciclado frecuente en la mayoría de las especies vegetales perennes es la resorción de los nutrientes limitantes desde las hojas senescentes. Las hojas, a pesar de su escasa biomasa, acumulan gran cantidad de nutrientes y además son órganos con una corta vida y, por tanto, con rápida renovación. Por ello, el reciclado eficiente de los nutrientes previamente incorporados en la hoja y que ya han llevado a cabo su contribución a la fotosíntesis puede tener un gran significado adaptativo. Por supuesto, los nutrientes pueden también reciclarse a través de la descomposición de la hojarasca en el suelo y de la reabsorción por las raíces, pero esta alternativa es evidentemente menos segura, porque, una vez en el suelo, los nutrientes pueden perderse por lixiviación, quedar inmovilizados en formas complejas o ser tomados por competidores. Según Escudero y Mediavilla (2003) las cantidades de nutrientes resorbidos pueden variar, según las especies, entre aproximadamente el 28 y el 83% de las máximas almacenadas en la copa para N y entre 25 y 98% para P. Probablemente, el mayor rango en los porcentajes observado para el fósforo refleja una mayor variabilidad en su carácter limitante.

Por último habría que destacar el estudio llevado a cabo por Sardans y Peñuelas (2005) en estos últimos años en una serie de bosques y matorrales mediterráneos por toda Cataluña. En dicho trabajo se resalta la importancia de la limitación de fósforo en los suelos mediterráneos bajo condiciones de sequía, calentamiento e incendios, situaciones que podrían extremarse dedibo al cambio climático. Por otra parte, las especies arbóreas y arbustivas mediterráneas más comunes (Erica multiflora, Rosmarinus officinalis, Quercus ilex y Pinus halepensis) mostraron una gran capacidad de retención de este nutriente cuando está disponible, como, por ejemplo, tras pulsos provocados por incendios o por eutrofización.

El origen de la madera Como decía Margalef (1999) el mecanismo de la fotosíntesis no detiene el suministro de energía aun cuando falte un elemento esencial, que suele ser el P. Entonces el poder reductor se aplica a materiales que pueden proporcionar estructuras auxiliares (mucílagos, madera, esqueletos de corales) o compuestos reducidos de utilidad diversa (nitrito, hidrocarburos tóxicos, otros volátiles). Éste ha sido el fundamento de la evolución de la vegetación arbórea, caracterizada por la duración de las entidades en su ocupación del espacio, utilización de luz e influencia generalizada sobre los ecosistemas terrestres.

De la disponibilidad de P depende la división celular y no sólo ella. Si no se asegura un suministro 6

mínimo de P, la materia viva más genuina no puede incrementarse. Pero como dice el Dr. Ian Malcolm en Jurassic Park: “Life will find a way”. Cuando hay poco P asequible en el entorno, sea por su baja concentración total o bien por hallarse en minerales difícilmente solubilizables por los organismos, se limita la tasa de multiplicación, por lo menos; pero la “la lucha por la vida”, que no es exactamente lo mismo, prosigue en otros aspectos. Es esencial darse cuenta de las diversas maneras de competir, desde su expresión bioquímica más íntima hasta otras formas de más apariencia –producción de mucílagos, de venenos y finalmente de madera.

Elogio al límite Enlazando con lo dicho en el último punto y como colofón final del trabajo, vamos a realizar un merecido elogio al límite, compañero inseparable del fósforo en la mayor parte del trabajo. “Límite” viene del latín limes, y la Real Academia Española lo define como:

1) 2) 3) 4) 5)

Línea real o imaginaria que separa dos terrenos, dos países, dos territorios.

Fin, término.

Extremo a que llega un determinado tiempo.

Extremo que pueden alcanzar lo físico y lo anímico.

En una secuencia infinita de magnitudes, magnitud fija a la que se aproximan cada vez más los términos de la secuencia.

La primera definición se refiere a una frontera político-geográfica, la segunda define límite como el The end de una película, la tercera equipara a un límite con un plazo a cumplir, la cuarta como tope de una persona en ciertas situaciones y la última es un intento matemático de aproximar el infinito.

Pero a mí me gusta más la aproximación, espacial como temporal, del escultor vasco Eduardo Chillida (en la Fig. 7 se pueden ver algunas de las obras relacionadas con el tema): “El diálogo limpio y neto que se produce entre la materia y el espacio, la maravilla de ese diálogo en el límite, creo que en una parte importante se debe que quizás el espacio es una materia muy rápida, o bien la materia es un espacio muy lento. ¿No será el límite una frontera no sólo entre densidades sino también entre velocidades?” (Chillida, 2005).

Fig. 7. Rumor de límites IV, VI y VII. En palabras del propio escultor: “Como cuando metemos la primera y pasas a la segunda” (Ugarte, 1993). En este momento entra en escena el famoso quimiostato de Margalef (Margalef, 2002), ya que estos cambios de velocidad pueden asemejarse a los cambios en la tasa de renovación de los sistemas ecológicos. Esta tasa como hemos visto a lo largo del artículo está limitada por el fósforo (Fig. 8).

7

Fig. 8. Eduardo Chillida y Ramón Margalef.

Conclusiones El fósforo es un elemento muy importante en la ecosfera, el hombre con su gran capacidad para modificar el medio, está perturbando el ciclo biogeoquímico de dicho elemento. El fósforo, un factor limitante a lo largo de la evolución, se está convirtiendo en un elemento demasiado abundante en sistemas acuáticos, donde anteriormente no se encontraba en tales cantidades (excepto en las áreas de afloramientos), provocando fenómenos de eutrofización y por tanto graves daños ecosistémicos. Por el contrario dos de los posibles efectos del cambio climático sobre los ecosistemas mediterráneos, sequía y calentamiento, acentúan la limitación por fósforo. Es necesario futuras investigaciones centradas en este elemento para conocer las consecuencias de la acción humana en el ciclo del fósforo.

Bibliografía Atlas, R., Bartha, R. 2001. Ecologia microbiana y microbiología ambiental. Ed. Prentice Hall, 696 pp.

Bate, D.B., Barrett, J.E., Poage, M.A., Virginia, R.A. 2007. Soil phosphorus cycling in a Antartic polar desert. Geoderma.

Chillida, E. 2005. Escritos. Ed. La Fábrica, Madrid, 119 pp.

Chivelet, J.M. 1999. Cambios climáticos. Una aproximación al sistema Tierra. Ed. Libertarias, Madrid, 324 pp.

Díaz, J.A. 1989. Impacto sobre aguas superficiales. D.G.M.A. Cedex. I RYDA. Madrid.

Escudero, A., Mediavilla, S. 2003. Dinámica interna de los nutrientes. Ecosistemas 2001/3.

Færge, J., Magid, J., Penning de Vries, F.W.T. 2001. Urban nutrient balance for Bagkok. Ecological Modelling 139, 63-74.

Freppaz, M., Williams, B.L., Edwards, A.C., Scalenghe, R., Zanini, E. 2007. Simulating soil freeze/thaw cycles typical of winter alpine conditions: Implication for N and P availability. Applied Soil Ecology 35, 247-255.

Gressel, N., McColl, J.G. 1997. Phosphorus mineralization and organic matter decomposition: a critical review. En: Cadisch, G. (Ed.) Driven by nature: plant litter quality and decomposition. Ed. Hardback, 432 pp.

Koshland, D. E. 2002. The seven pillars of life. Science 22, vol. 295, no. 5563, 2215-2216.

Koukol, O., Novák, F., Hrabal, R., Vosátka, M. 2006. Saprotrophic fungi tranform organic phosphorus from spruce needle litter. Soil Biology & Biochemistry 38, 3372-3379.

Larsson, M.H., Persson, K., Ulén, B., Lindsjö, A., Jarvis, N. J. 2007. A dual porosity model to quantify phosphorus losses from macroporous soils. Ecological Modelling 205, 123-134.

Ligeza, S., Smal, H. 2003. Accumulation of nutrients in soils affected by perennial colonies of piscivorous birds with reference to biogeochemical cycles of elements. Chemosphere 52, 595-602.

Lindahl, b., Stenlid, J., Olsson, S., Finlay, R. 1999. Translocation of 32P between interacting mycelia of a wood-decomposing fungus and ectomycorrhizal fungi in microcosm systems. New Phytologist 144, 183-193.

8

Lovelock, J.E. 2007. Las edades de Gaia. Una biografía de nuestro planeta vivo. Ed. Tusquets, Barcelona, 266 pp.

Margalef, R. 1974. Ecología. Ed. Omega, Barcelona, 968 pp.

Margalef, R. 1983. Limnología. Ed. Omega, Barcelona, 1010 pp.

Margalef, R. 1993. Teoría de los sistemas ecológicos. Publicacions Universitat Barcelona, Barcelona. 290 pp.

Margalef, R. 1998. Elements limitants, explotabilitat i diversitat. Homenatge a Bolòs i al fòsfor. Acta Bot. Barc., 45 (Homenatge a Oriol de Bolòs), 633-643.

Margalef, R. 1999. Elogio del arbol, organizador del ecosistema terrestre y del paisaje. En: Homenaje a Angel Ramos (1926-1998).

RAC, 779-788.

Margalef, R. 2002. Diversidad y Biodiversidad. En: Pineda, F.D., de Miguel, J. M., Casado, M.A., Montalvo, J. La diversidad biológica de España. Ed. Prentice Hall, 412 pp.

Marion, L., Clergeau, P., Brient, L., Bertru, G. 1994. The importance of avian-contributed nitrogen (N) and phosphorus (P) to Lake Grand-Lieu, France. En: Kerekes, J.J. (Ed.). Aquatic Birds in the Trophic Web of Lakes. Hydrobiologia, 279-280, 133-147.

Martínez, F., Merino, O., García Martín, D., Merino, J. 1998. Belowground structure and production in a Mediterranean sand dune shrub community. Plant and Soil 201, 209-216.

Mollier, A., De Willigen, P., Heinen, M., Morel, C., Schneider, A., Pellerin, S. 2007. A two-dimensional simulation model of phosphorus uptake including crop growth and P-response. Ecological Modelling.

Nasmith, T. 2003. Apparitions. En: 2003 Tolkien Calendar. Ed. HarperCollins.

Newcombe, K. 1977. Nutrient flow in a major urban settlement: Hong Kong. Hum. Ecol. 5(3), 179-208.

Oehl, F., Frossard, E., Fliessbach, A., Dubois, D., Oberson, A. 2004. Basal organic phosphorus mineralization in soils under different farming systems. Soil Biology & Biochemistry 36, 667-675.

Porta, J., López-Acevedo, M., Roquero, C. 1999. Edafología para la agricultura y el medio ambiente. Ed. Mundi-Prensa, Madrid, 929 pp.

Ramade, F. 2003. Elements d'écologie. Ecologie Fundamentale. Ed. Dunod. 704 pp.

Sardans, J., Peñuelas, J. 2005. Disponibilidad y uso del fósforo en los ecosistemas terrestres mediterráneos. La inspiración de Margalef. Ecosistemas, 2005/1.

Styles, D., Coxon, C. 2007. Meteorological and management influences on seasonal variation in phosphorus fractions extracted from soils in western Ireland. Geoderma 142, 152-164.

Terradas, J. 2001. Ecología de la vegetación. Ed. Omega, Barcelona, 702 pp.

Ugarte, L. 1993. Chillida: dudas y preguntas. Ed. Erein, Donostia, 140 pp.

Vogt, K.A., Edmonds, R.L. 1980. Patterns of nutrient concentration in basidiocarps in western Washington. Canadian Journal of Botany 58, 694-698.

Wang, M.K., Tzou, Y.M. 1995. Phosphate sorption by calcite, and iron-rich calcareous soils. Geoderma 65 (3-4), 249-261.

Wells, J.M., Boddy, L. 1995. Phosphorus translocation by saprotrophic basidiomycete mycelial cord systems on the floor of a mixed deciduous woodland. Mycological Research 99, 977-980.

Withers, P. J. A., Hodgkinson, R.H., Adamson, H., Green, G. 2007. The impact of pasture improvement on phosphorus concentrations in soils and streams in an upland catchment in Northern England. Agriculture, Ecosystems and Environment 122, 220-232.

9