SERPIENTES Historia Natural en el Neotrópico

SERPIENTES Historia Natural en el Neotrópico

Marco A. Natera M mnateram@yahoo.com Museo de Vertebrados Universidad Experimental Rómulo Gallegos San Juan de Los Morros - Venezuela

Este documento forma parte del manuscrito Las Serpientes de Venezuela Atlas Fotográfico e Historia Natural que será publicado próximamente por Marco Natera y Manuel Castelaín.

INTRODUCCIÓN Desde el punto de vista evolutivo, las serpientes son saurios tan modificados que han de ser tratados como un subgrupo aparte dentro del diverso linaje de los Squamata. A pesar de presentar una morfología relativamente sencilla y conservativa, las serpientes exhiben una múltiple variedad de formas corporales como cabezas ovaladas o triangulares, no distinguidas del cuello, poco distinguida o muy distinguidas, cuerpo cilíndrico, deprimido (aplanado) o comprimido; cuerpo relativamente corto o cuerpos largos y cola de diversa longitud. Con escamas dorsales lisas, escamas moderadamente quilladas o fuertemente quilladas. Desde luego, cada una de estas características exhibe una gran cantidad de estados intermedios y de variaciones ontogenéticas, que en ocasiones son difíciles de asignar en una categoría específica, debido a que estas variaciones responden a la gran variedad de nichos ecológicos en donde están integrados los ofidios.

Entre las características derivadas que presentan los ofidios encontramos: extremidades anteriores y cintura escapular totalmente ausente. En las serpientes primitivas (scolecophidios, Anilius y Boidos) se encuentran vestigios

de cintura pélvica que en algunos grupos se manifiestan externamente en forma de espolones un poco por delante y en los laterales del orificio cloacal.

El alargamiento corporal se traduce en un aumento del número de vértebras que conforman la columna vertebral, habiendo un promedio de vértebras entre 120 y 240, aunque estas pueden alcanzar los 585 (Ernst y Zug 1996; Zug, Vitt y Caldwell 2001). En aquellas especies que presentan las escamas ventrales y subcaudales

transversalmente

alargadas,

el

número

de

vértebras

se

corresponde con el número de escamas ventrales y subcaudales. Estas escamas también son características de muchos ofidios (ausente en scolecofidia

y

algunas

especies

marinas)

y

prácticamente

no

están

representados entre los saurios y los anfisbenas.

Debido a que las serpientes deben ubicar, capturar, manipular y tragar presas enteras que, en muchos casos son de mayor tamaño que su cabeza, estos exhiben altas modificaciones craneales tales como la falta del hueso supraoccipital en el margen del foramen mágnum, un ligamento elástico que une proximalmente los dos huesos dentarios (mandibulas) y lo mas significativo es que el arco temporal del cráneo y el hueso yugal se han perdido, de manera que el hueso cuadrado y la región mandibular están muy holgadamente atados al cráneo (Zug, Vitt y Caldwell. 2001; Savage 2002). Estas importantes modificaciones evidenciado en Macrostomata, les permite a los ofidios gran abertura de la boca y por consiguiente, la posibilidad de engullir presas de considerable tamaño.

A pesar de que el cuerpo de las serpientes está totalmente cubierto por escamas epidérmicas, poseen el sentido del tacto bien desarrollado. En efecto, varios estudios histológicos de las escamas de la piel, han demostrado la presencia de corpúsculos o papilas táctiles en scolecofidios, boidos y algunos colúbridos (Jackson 1977; Young y Wallach 1998), que pueden servir como

mecanorreceptores y que están presentes en las escamas de la parte anterior de la cabeza, en especial en la escama rostral y primeras supralabiales.

Ningún herpetólogo o entusiasta de las serpientes se ha eximido al manipular ciertas serpientes, del contenido de sus glándulas cloacales, las cuales sintetizan y liberan sustancias odoríferas que por lo general pueden ahuyentar a los potenciales depredadores. Estas glándulas son únicas entre los ofidios y debido a que están presentes en todos los grupos, pudieron haber jugado un importante papel en la historia evolutiva de los ofidios (Greene 1997).

OBJETIVOS Objetivo General Describir los aspectos generales de la ecología de las serpientes en los ambientes neotropicales.

Objetivos específicos Revisar aspectos básicos de alimentación, reproducción y estrategias antidepredadoras de los ofidios neotropicales.

Describir el macrohábitat y microhábitat y el ritmo diario de actividad de las serpientes.

Señalar algunas pautas para la conservación de este grupo.

DESARROLLO DEL TEMA Alimentación: Las serpientes son cazadoras extraordinarias que pueden ser incluidas entre los depredadores más eficientes del reino animal, debido a que pueden alimentarse de grandes presas que tragan enteras. Aunque las serpientes ingieren presas que pueden tener un promedio de 20% de su propio peso, en los vipéridos este porcentaje puede estar alrededor de 150% como máximo, permitiendo a los ofidios ser depredadores muy eficientes, ya que aprovechan

al máximo la energía suministrada por las mismas (Cundall y Greene 2000). Se ha sugerido que la captura de presas muy grandes puede ser más frecuente en serpientes

juveniles

que

en

adultas,

siendo

este

comportamiento

probablemente debido a la disponibilidad de presas (Sazima y Martins 1990).

Esto podría explicar porque los individuos neonatos y juveniles tienen cabezas proporcionalmente más grandes con respecto a su cuerpo que los ejemplares adultos. Sin embargo, las especies de porte grande por lo general pueden tener una gama más amplia de presas que las especies de menor porte, debido en gran parte a la mayor capacidad de apertura bucal.

Desde el punto de vista evolutivo los scolecofidios se alimentan de numerosas presas pequeñas (pequeños artrópodos terrestres) de dos maneras; los typhlopidos y anomalepididos realizan una rápida protracción y retracción de sus dientes mandibulares para llevar sus pequeñas presas a la boca, mientras que los leptotyphlopidos

consumen algunas presas enteras, pero por lo

general exprimen o aprietan el contenido abdominal y descartan el exoesqueleto o eliminan la cabeza de la presa (termitas) e ingieren sólo el abdomen (Cundall y Greene 2000; Savage 2002). Para estos tipos de alimentación, los scolecophidios muestran varias características anatómicas y morfológicas generalizadas tales como una caja craneal relativamente rígida, boca ubicada subterminalmente, ángulo del hueso cuadrado ubicado anteriormente, huesos dentarios (mandíbulas) cortos y huesos pterigoides en forma de tablilla (Cundall y Greene 2000; Savage 2002).

Por su parte las serpientes alethinophidias macrostomatas, han desarrollado una serie de características que han evolucionado en función de una gran abertura bucal (de allí el término macrostomata (macro= grande y stoma= boca)) para especializarse en la deglución de grandes presas. Entre las características más importantes encontramos un incremento en la longitud del hueso mandíbular (dentario) y la modificación del tejido blando intermandibular,

cuyo objetivo es permitir una mayor elasticidad entre ambas ramas mandibulares.

Cundall y Greene (2002) identificaron tres mecanismos utilizados por las serpientes para disminuir la posibilidad de escape por parte de la presa, utilizando las mandíbulas y dientes para causar daños mecánicos al tejido de la victima, también la inoculación de veneno para dañar químicamente el tejido, y la constricción para evitar la locomoción (escape) respiración y circulación sanguínea. Esta última estrategia (constricción) no solo permite paralizar y matar las presas, sino que también en gran medida, ayuda a proteger a la serpiente de eventuales ataques por parte de la presa, si esta enrolla la misma adecuadamente.

Con respecto a los modos de caza, han sido ampliamente aceptadas dos estrategias principales de cacería; las serpientes que cazan al acecho (sit-andwait en inglés), que suelen ser animales sedentarios que se basan principalmente por el sentido de la vista, la termorecepción o la vibración del sustrato (sentido táctil) y que poseen un patrón y coloración críptica (camuflaje) de extrema eficiencia; y los ofidios que cazan activamente, los cuales se guían principalmente por el sentido visual, quimiosensor o táctil. En el primer caso podemos incluir a la mayoría de los boidos, aunque estos pueden ser cazadores nocturnos activos como en el caso de algunas especies del género Corallus, quienes pueden desplazarse a través de las ramas de los árboles y arbustos en busca de animales dormidos (Henderson 2002) y los vipéridos, que suelen ubicar senderos transitados por pequeños mamíferos, detectados químicamente para luego ubicarse en posición estratégica de tal manera que se logre la captura por emboscada (Chiszar, Lee, Radcliffe y Smith 1992; Clark 2004a; Bevelander, Smith y Kardong 2006). Se ha señalado que la selección de microhábitats adecuados por parte de ofidios que utilizan ésta estrategia, está basado en previas experiencias, es decir, del aprendizaje (Clark 2004b).

Además, también pueden valerse de la presencia de coespecíficos que se

hayan recientemente alimentado, y escoger un buen lugar para acechar; estos individuos también son detectados químicamente (Clark 2007). Estas serpientes exhiben un comportamiento estereotipado luego de haber atacado a la presa, que consiste en liberación inmediata después del ataque, inmobilización, localización química del rastro, seguimiento y por último deglución. Se ha descubierto que el tiempo que el ofidio queda inmóvil después del ataque, tiene una correlación positiva con respecto al tamaño de la presa (Clark 2006). En el caso de algunos vipéridos como Bothrops, la frecuencia de alimentación es relativamente baja, y aunque en promedio se alimentan de presas de mediano tamaño, ocasionalmente capturan grandes presas (Martins, Marques y Sazima 2002). Por su parte, los cazadores activos como la mayoría de los colúbridos, los elápidos y los scolecofidios, se alimentan principalmente de presas inactivas o, en todo caso, poco activas. Es interesante resaltar que, generalmente las especies que depredan al acecho, lo hacen sobre presas relativamente grandes, mientras que las cazadoras activas que suelen ser generalistas, a menudo cazan presas pequeñas.

A pesar de que las distintas estrategias para encontrar sus presas pueden depender de uno u otro sistema sensorial, en general las serpientes combinan sus sentidos durante todo el proceso de selección de lugar de cacería y la detección y captura de la presa. Por ejemplo, muchos vipéridos como mapanares y cascabeles, utilizan el sentido del olfato (quimiorecepción) para detectar los trayectos de los roedores en el ecosistema, luego la presencia de la presa puede depender de la vista, la termorecepción o la vibración del sustrato, y una vez envenenado, el roedor se alejara algunos metros del lugar del ataque. Durante la busqueda de su presa, la serpiente volverá a utilizar el olfato para ubicar la localización exacta del roedor a través del “camino de olor” que deja este durante su trayecto. Este camino puede estar integrado por el “olor” (o reacciones químicas de sus partículas dentro del órgano de Jácobson) de la orina, el veneno inyectado y las hormonas liberadas en ese momento por

parte de la presa. También es probable que el rastro puede ser ubicado por el calor despedido por el mismo.

Otro aspecto interesante entre las serpientes tropicales, son los items presa que pueden depredar las diferentes especies, pudiendo encontrar especies de hábitos alimentarios generalístas (también llamados oportunistas), así como también especialistas e intermedios. Las especies de hábitos generalístas pueden depredar sobre diversos grupos de animales, como por ejemplo Drymarchon corais, que puede alimentarse de una gran variedad de vertebrados como reptiles, aves y mamíferos incluyendo serpientes venenosas.

Boa constrictor, Eunectes murinus, Corallus spp., Lampropeltis triangulum, Oxybelis, Philodryas olfersii, Bothrops atrox y B. asper también son ejemplos de depredadores generalístas.

Las especies de hábitos alimentarios especialistas depredan sobre grupos muy restringidos de animales, como ocurre con las serpientes caracoleras de los géneros Dipsas y Sibon, los cuales se alimentan de moluscos gasterópodos, mientras Atractus se alimenta principalmente de lombrices de tierra y Ninia atrata incluye babosas y lombrices de tierra en su dieta. Estos taxa especializados en moluscos y anélidos, poseen glándulas infralabiales bien desarrolladas formadas por glándulas seromucosas secretoras de toxinas que les permiten inmovilizar sus presas (Oliveira, Jared, Prudente, Zaher y Antoniazzi 2008). Las falsas mapanares del género Waglerophis y Xenodon, depredan casi exclusivamente de anuros bufónidos. Hydrops depreda peces, en especial anguilas de río (Synbranchus) al igual que Pseudoeryx, mientras que Hydrodynastes consume crustáceos decápodos y peces (Cunha y Nascimento 1993; W. W. Lamar com. per. 2006). Chironius se alimenta de ranas y ocasionalmente de salamandras y saurios al igual que Urotheca, mientras que Umbrivaga mertensi aparentemente se alimenta exclusivamente de huevos de pequeños reptiles y moluscos terrestres que traga enteros (Roze 1964; obs. per.), mientras que la recientemente señalada para Venezuela

Enulius flavitorques (Manzanilla, Mijares-Urrutia, Rivero y Natera 1999)

se

alimenta del contenido de los huevos de pequeños saurios y serpientes (Savage 2002). Siphlophis compressus se alimenta de saurios mientras que Siphlophis cervinus de aves y saurios (Cunha y Nascimento 1993; W. W. Lamar com. per. 2006). Drymoluber dichrous come saurios y ocacionalmente serpientes (Martins y Oliveira 1999; W. W. Lamar com. per. 2006), mientras que

Erythrolamprus

se

alimenta

fundamentalmente

de

serpientes

y

ocasionalmente de saurios. Stenorrhina y Tantilla se alimentan de artropódos, el primero incluye

arañas, escorpiones, saltamontes y otros artrópodos,

mientras que el segundo prefiere quilópodos (milpies) e insectos de cuerpo blando.

Algunos géneros pueden depredar sobre unos pocos taxa como el caso de la falsa coral del género Anilius que se alimenta de anguilas de río (Synbranchus spp.) cecilias, anfisbenias y serpientes. Clelia, consume serpientes, saurios y pequeños mamíferos, Liophis depreda principalmente sobre larvas y adultos de anfibios y ocasionalmente se alimenta de peces y saurios, Leptodeira y Leptophis se alimentan de anfibios y ocasionalmente de saurios, inversamente Imantodes se alimenta principalmente de saurios y ocasionalmente sobre anfibios al igual que Mastigodryas, el cual puede ser ocasionalmente ofiófago.

Las corales verdaderas (Micrurus spp.) se alimentan de serpientes, saurios y amphisbaenas (M. lemniscatus, M. nattereri y M. surinamensis se alimentan de peces (Roze 1996; véase Campbell y Lamar 2004 para más datos). Pseudoboa se alimenta de serpientes, saurios y ocasionalmente de pequeños mamíferos.

Otras falsas corales como Oxyrhopus se alimenta principalmente de saurios y ocasionalmente de pequeños mamíferos, mientras que las falsas mapanares de agua del género Helicops depredan sobre peces y ocasionalmente sobre anfibios. Las cazadoras del género Pseustes se alimentan de aves incluyendo sus huevos y pequeños mamíferos.

Frecuentemente se observa también cambios ontogenéticos en la alimentación, los cuales han sido señalados para Bothrops venezuelensis (B. atrox en aquel entonces) por Sexton (1956-1957), cuyos juveniles depredan principalmente ranas y los adultos sobre pequeños mamíferos. Masticophis mentovarius suborbitalis se alimenta de pequeñas lagartijas en su etapa juvenil (Gymnophthalmus sp.) mientras que los adultos se alimentan de roedores (Proechimys sp.) (Natera y Manzanilla en preparación).

Hay que recordar que estos ítems presas pueden ser más amplios de lo que en la actualidad se conoce, y que las presas de las diversas especies pueden variar de acuerdo a la disponibilidad de las mismas en la naturaleza.

De manera interesante algunas serpientes depredadoras de anfibios han desarrollado resistencia a las toxinas secretadas por la piel es estos, como las falsas mapanares de los de los géneros Leptodeira y Xenodon que pueden alimentarse sin problemas del sapo común (Rhinella marina) y más sorprendente aún, es la alta resistencia por parte de Liophis epinephelus a las mortalmente tóxicas ranas de los géneros Dendrobates y Phyllobates en Costa Rica, Panamá y Colombia (Myers, Daly y Malkin 1978; Savage 2002).

Adicionalmente se ha encontrado que las serpientes que se alimentan de presas tóxicas, pueden acumular toxinas en sus tejidos, especialmente en el hígado, en cantidades suficientes como para afectar depredadores como aves y mamíferos (Williams, Brodie y Brodie 2004).

Un aspecto poco conocido es el hábito de comer huevos por parte de algunos ofidios. Por ejemplo Umbrivaga mertensi se especializa en consumir huevos, probablemente de saurios y caracoles terrestres, mientras que Pseustes poecilonotus puede alimentarse de huevos de aves. Ocacionalmente Epicrates cenchria maurus (=E. maurus) también puede ingerir huevos, probablemente de manera oportunista. Algunos colúbridos como las serpientes de los géneros Liophis y Leptodeira pueden consumir huevos de anfibios

En general, las serpientes que componen las comunidades de un lugar en particular en el neotropico, utilizan una amplia gama de presas (moluscos, anélidos, artrópodos, peces, anfibios, reptiles, aves y mamíferos) sin embargo, son más comunes las especies que se alimentan de saurios y ranas y, aparentemente, los especialistas en mamíferos deben utilizar la constricción o el envenenamiento para evitar el ataque por parte de estos (Cadle y Greene 1993) por lo que están restringidos a unos pocos géneros como Boidos, Drymarchon (en parte) Lampropeltis, Spilotes y los vipéridos.

Aunque la atracción de la presa utilizando la coloración caudal ha sido señalada para una variedad de serpientes, incluyendo pitónidos, boidos, colúbridos, elápidos y vipéridos, hasta el presente no ha sido señalado para ejemplares procedentes de Venezuela, aunque es muy probable que este ocurra en juveniles de algunas especies del género Bothrops y géneros asociados.

Adicionalmente, algunas serpientes han sido observadas bebiendo agua que ha sido acumulada sobre la superficie de sus propios cuerpos mientras se encuentran enrolladas, especialmente después de fuertes lluvias o densa neblina. Campbell y Lamar (2004) enumeran varias especies que tienen este comportamiento como por ejemplo Bothriechis schlegelii y Bothriopsis bilineata.

Nosotros hemos observado este comportamiento en cautiverio en la mapanare Bothrops asper y la cascabel Crotalus durissus cumanensis.

A pesar de lo antes expuesto, es poco lo que se conoce con respecto a la alimentación de los ofidios, por lo que su papel en los ecosistemas como depredadores esta distante de ser bien conocido. Por esta razón, este particular representa un interesante campo de investigación.

Reproducción

Con respecto al aspecto reproductivo, dos principales tópicos pueden ser de interés, el primero es el punto referente al modo de parto y al tipo de conexión materno-fetal que se establece entre la madre y los embriones, y el segundo punto se refiere a la frecuencia reproductiva a través del año.

En el primer caso se reconocen dos modos de parto: oviparidad y viviparidad.

Así, en las especies ovíparas se reproducen a través de huevos y el desarrollo embrionario es de tipo lecitotrófico, es decir, el embrión obtiene todos los nutrimentos necesarios para su desarrollo a través del contenido del saco vitelino (yema del huevo). Para este caso podemos mencionar todos los scolecofidios, los elapidos, la gran mayoría de los colúbridos y dentro de los vipéridos la cuaima piña (Lachesis muta).

En las especies vivíparas las hembras dan a luz a los fetos completamente formados, pero pueden distinguirse principalmente dos tipos de viviparidad, los vivíparos lecitotróficos, cuyo desarrollo embrionario ocurre en el oviducto materno y en donde el embrión depente de la yema, mientras que en los vivíparos matrotróficos (placentotróficos) se establece una conexión maternofetal a través de una placenta. Para el primer caso podemos nombrar todos los boidos, Anilius scytale y los colúbridos vivíparos tales como Helicops scalaris y Thamnodynastes. Las especies vivíparas matrotróficas están representadas por los vipéridos de los géneros Bothriechis, Bothriopsis, Bothrops, Crotalus y Porthidium.

Con respecto a la frecuencia reproductiva a través del año, encontramos que pueden existir especies que se reproducen estacionalmente, mientras que otras pueden tener un ciclo continuo a través del año. Es probable que este sea uno de los aspectos menos conocidos en la biología de los ofidios en general, ya que tal frecuencia puede variar de acuerdo a las condiciones ambientales de cada región. En algunos bosques lluviosos de Sur América es probable que algunas especies se reproduzcan de manera contínua a través del año (Fitch

1982). Sin embargo, las especies que presentan una reproducción de tipo estacional generalmente habitan regiones donde hay una marcada diferencia climática entre la época seca y la época de lluvias. Es probable que, en estos casos, la mayoría de las cópulas ocurran entre los meses de octubre y abril y los partos o las puestas de huevos sean durante las primeras lluvias, factor que puede desencadenar gran abundancia de alimento para los neonatos. Otras especies pueden reproducirse a lo largo del año, aspecto que, puede ocurrir en áreas donde las diferencia entre la época seca y la lluviosa no es tan marcada.

En muchas especies, los machos pueden estar sexualmente activos a lo largo de todo el año, sin embargo, la vitelogénesis en las hembras puede estar restringido a un período determinado (Pizzatto, Jordão y Marques 2008).

Nuevamente vale la pena llamar la atención sobre este punto e incitar a la investigación en este interesante aspecto de la reproducción de los ofidios.

Estrategias Antidepredadoras Al considerar los métodos antidepredadores, los ofidios están entre los vertebrados que exhiben mayor cantidad de mecanismos de defensa (Greene 1988; Ernts y Zug 1996).

En este particular, la mayoría de las especies si tienen oportunidad, prefieren escapar antes de mostrarse agresivas. A este punto, algunas solo tratan de intimidar mientras que otras demuestran claramente su peligrosidad.

Entre las más obvias estrategias antidepredadoras que se presentan entre los ofidios, se encuentra el ataque y la mordida, que esta presente en muchas especies, sin embargo esto no siempre ocurre, por lo que estos animales han desarrollado innumerables formas de defensa. Aunque el ataque es común en muchas especies, normalmente se menciona la palabra agresiva con respecto a animales que se defienden vigorosamente cuando están asustadas o

acorraladas, de manera que, en general, las serpientes atacan sólo cuando es estrictamente necesario y se sienten amenazadas.

Una de las mas raras estrategia y mas interesantes se observa en las serpientes bejucas (Oxybelis spp.) que en situación de peligro (con la presencia de una persona por ejemplo) realiza movimientos lateralmente suaves como se movería una rama inducida por el viento (Greene 1988; obs. per). Este comportamiento, combinado a su forma corporal y a su coloración, la haría fácilmente pasar desapercibida en la naturaleza.

La postura corporal en forma de bola ha sido documentado en Eunectes murinus (también en E. notaeus) (Dirksen, Buongermini, Strüssmann y Waller 1999) y en Epicrates cenchria maurus (=E. maurus) (obs. per.) (fig), que consiste en formar una bola mas o menos regular (a veces irregular) con el cuerpo, protegiendo la cabeza (Greene 1988). Este modo también ha sido observado en los boidos Corallus hortulanus y Corallus ruschenbergerii y en la falsa coral Siphlophis cervinus (Martins y Oliveira 1999). La rotación del cuerpo sobre su propio eje cuando la serpiente es capturada (manipulada), puede ser observada en los ofidios colúbridos Chironius, Masticophis Dendrophidion, Drymoluber, Helicops, Imantodes y Mastigodryas, Oxybelis y Siphlophis compressus (Martins y Oliveira 1999; obs. per.)

Esconder la cabeza bajo una porción del cuerpo o el cuerpo entero, sin formar una masa esférica se puede observar en Anilius (Martins y Oliveira 1999), Atractus, Dipsas, Pseudoeryx, Micrurus, Bothrops y en Crotalus durissus (obs. per.). En Anilius y Micrurus y Leptomicrurus este comportamiento puede ir acompañado de elevación de la cola y en el caso de los dos últimos también puede presentarse elevación con aplanamiento de la misma (fig. ). Una de las estrategias es tratar de parecer más grandes o agresivas de lo que realmente son. Parecer de mayor tamaño a menudo va acompañado de inflación corporal como ocurre con algunas especies de Dipsas y Bothrops, inflación de la

garganta y región cervical (aplanamiento lateral) como en ocurre con Philodryas viridissimus (Martins y Oliveira 1999; Marques, Eterovic y Sazima 2001), Pseustes y Spilotes o por abertura lateral de las costillas (por lo general cervicales,

ocasionalmente

a

lo

largo

del

cuerpo),

conocido

como

aplastamiento horizontal o dorsoventral del cuello, como ocurre con los miembros de la tribu Xenodontini Erythrolamprus, Liophis, Umbrivaga, Waglerophis y Xenodon (fig ). Myers (1986) sugirió que este comportamiento defensivo puede ser un carácter sinapomórfico (característico) de esta tribu (subfamilia Xenodontinae), el cual cinco de los seis géneros que componen ese linaje están presentes en Venezuela (excepto Lystrophis). De manera independiente

esto

puede

ocurrir

en

Anilius,

Atractus,

Helicops

e

Hydrodynastes (Myers 1986; Martins y Oliveira 1999; obs. per). Una especie de aplastamiento corporal también fue notado en Pseudoeryx plicatilis (obs. per.), mientras que inflación corporal puede observarse también en Dendrophidion y Thamnodynastes (fig. ). La amenaza o intimidación por abertura bucal puede ocurrir en Chironius, Leptophis y Oxybelis (obs. per), Philodryas viridissima (Marques, Eterovic y Sazima 2001; Natera, Diasparra, Novoa y Jiménez en prensa) y Pseustes, mientras que la producción de sonido aposemático por vibración de la cola se observa en las serpientes venenosas Crotalus, Bothriopsis, Bothrops, Lachesis, y en los colúbridos Chironius, Dendrophidion, Drymarchon,

Drymoluber,

Mastigodryas,

Masticophis,

Pseustes,

Rhinobothryum y Spilotes (Martins y Oliveira 1999; obs. per)

El aumento del tamaño de la cabeza o triangulación por levantamiento y extensión lateral de la articulación cuadradomandibular, ocurre de manera amplia en los miembros de la tribu Dipsadini (Dipsas y Sibon en Venezuela) (Cadle y Myers 2003; obs. per.), y en otras serpientes como Chironius, Helicops, Leptodeira, Leptophis, Oxybelis, Rhinobothryum, Thamnodynastes y Xenodon (fig. ). Este último que de por si tiene la cabeza en forma triangular puede aumentar la anchura de la parte posterior de la cabeza de la manera ya mencionada. Otra estrategia defensiva es la liberación de sustancias repulsivas

originadas en las glándulas cloacales (descarga cloacal según Greene 1988).

Esta puede ocurrir en scolecofidios, Anilius, boidos (especialmente Eunectes), Drymarchon, Imantodes, Liophis, Leptodeira, Ninia, Oxybelis, Pseudoboa y Xenoxybelis argenteus. Estas descargas pueden tener su origen solo en las glándulas cloacales o mezclarse con material fecal.

Otro método defensivo “pasivo” lo presentan muchas especies terrestre (y por su puesto arborícolas), que consiste en dormir sobre las ramas delgadas de los árboles, arbustos, palmas y helechos, de manera que durante cualquier movimiento perturbador la serpiente reacciona y escapa. También este comportamiento permite a muchas especies dormir fuera del alcance de depredadores terrestres como hormigas y tarantulas (Martins 1993). Nosotros hemos observado este comportamiento en Dendrophidion nuchale, Imantodes cenchoa, Mastigodryas boddaerti y Bothrops venezuelensis (fig. ). En la región de Manaus, Brasil, Martins (1993) encontró varias especies terrestres y diurnas como Drymoluber dichrous, Liophis reginae y Liophis typhlus que usan esta estrategia durante la noche. Este tipo de defensa también se ha registrado en juveniles y adultos de especies de pequeño tamaño o en juveniles de especies de mayor porte como Bothrops atrox (Martins y Oliveira 1999; Oliveira y Martins 2001).

Algunas estrategias antidepredadoras pueden estar relacionadas con el color y el patrón. De los tres tipos básicos de patrones y colores que se han enumerado, la coloración aposemática se basa en colores brillantes y vivos que sirven de advertencia ante los potenciales depredadores y que es típico de las serpientes de coral verdaderas (elápidos). Se ha señalado que la coloración aposemática compuesta por un patrón anillado como ocurre con las corales (y con las falsas corales también), sirve de coloración críptica (camuflaje) cuando el individuo se encuentra en movimiento, principalmente en movimientos rápidos a corta distancia, en donde los anillos crean una disrupción visual, especialmente en áreas boscosas y sombreadas (Pough 1988).

La coloración mimética (mimus= imitar) consiste en una imitación por parte de especies inofensivas o poco venenosas a las verdaderamente tóxicas, como puede ocurrir con las falsas corales de los géneros Anilius, Atractus, Clelia (juveniles), Erythrolamprus, Hydrops, Hydrodynastes, Lampropeltis, Oxyrhopus, Pseudoboa (juveniles), Siphlophis, Rhinobothryum y Tantilla y las falsas mapanares de los géneros Dipsas, Leptodeira, Pseustes (juveniles), Sibon, Waglerophis y Xenodon. De estas se calcula que alrededor de unas veinte especies, que corresponden al 12 % de la ofidiofauna venezolana, pueden ser consideradas falsas corales (Natera-Mumaw 2005). Es importante señalar que el mimetismo no solo puede ocurrir en el patrón y el color, sino también en la forma corporal y el comportamiento y que las relaciones aposematismomimetismo pueden ocurrir en varias formas y que no todos los fenómenos están bien comprendidos.

El último tipo de coloración (y morfología) es la críptica (cryptus= escondido) o camuflaje, el cual consiste en parecerse cromática y morfológicamente al ambiente que rodea al individuo. Estas características generalmente están acompañadas por la inmovilidad corporal; éstas combinadas, pueden ser altamente eficientes para evitar depredadores que se orientan visualmente.

Ejemplos podemos conseguirlos en los boidos en general, en los colúbridos Atractus,

Chironius,

Drymoluber,

Masticophis,

Helicops,

Imantodes,

Dipsas,

Dendrophidion,

Liophis,

Leptophis,

Drymobius, Leptodeira,

Mastigodryas, Oxybelis, Philodryas, Phimophis, Pseustes, Urotheca, Sibon, Spilotes, Thamnodynastes, Umbrivaga y todos los vipéridos (fig. ).

La pseudoautotomía caudal se presenta en géneros cuyas especies presentan colas muy largas como Chironius, Dendrophidion, Enulius, Urotheca. Consiste en quebrar bajo estímulos mecánicos, la cola intravertebralmente el cual por acción de reflejos musculares, se mueve durante un corto tiempo para “distraer” el potencial depredador mientras la serpiente escapa. Una vez

seccionada la cola, esta no es regeneradas como en la mayoría de los saurios que, a diferencia de los ofidios, ocurre por estímulos nerviosos e intravertebralmente (Slowinski y Savage 1995; Savage 2002).

Macrohábitat y Microhábitat El macrohabitat es la posición general que ocupa un organismo en su ambiente y, en un sentido amplio, existen cinco categoría básicas; minadoras, criptozóicas, terrestres, arborícolas o acuáticas, mientras que el microhábitat es el lugar preciso que ocupa un organismo dentro del macrohábitat como por ejemplo debajo de troncos caídos, las ramas de los árboles o la vegetación acuática (Cadle y Greene 1993; véase también Martins y Oliveira 1999). El uso del macro y de microhábitat están estrechamente relacionados con el tamaño, el peso y el hábito de la especie en cuestión, la disponibilidad y el tipo de presas, los depredadores, el clima y la topografía, y desde luego, a la estructura del ecosistema. Todos estos aspectos de manera integrada definen el nicho ecológico de una especie en particular. Las diversas especies pueden ocupar un macro o microhábitat en particular, pero por lo general pueden combinar varios de estos de acuerdo al tipo de actividad que realicen en un momento determinado. Por ejemplo, la cazadora manchada (Dendrophidion nuchale) se le encuentra principalmente sobre el suelo cuando se encuentra activa, pero por lo general duerme sobre la vegetación para evitar depredadores. La caracolera (Dipsas variegata) duerme durante el día sobre a vegetación y busca alimento en la noche sobre el suelo o sobre la vegetación (fig. ).

Con respecto al macrohábitat entre las serpientes minadoras o fosoriales que habitan en nuestro país encontramos a todos los scolecofidios y dentro de los colúbridos a la serpiente minadora (Phimophis guianensis). Mientras que muchos colúbridos como las culebras de tierra Atractus spp., Ninia atrata y Tantilla semicincta, las falsas corales (Anilius scytale, Erythrolamprus bizona y

Pseudoboa neuwiedii) y las corales verdaderas en general (Micrurus y Leptomicrurus) suelen ser criptozóicas, ya que habitan entre la hojarasca. Las serpientes como las cazadoras Masticophis mentovarius, Mastigodryas amarali, la cazadora negra (Clelia clelia) y muchos vipéridos como la cascabel (Crotalus durissus), la cuaima piña (Lachesis muta) y la mapanare saltona (Porthidium lansbergii) son ofidios terrestres. Entre las serpientes arborícolas podemos encontrar ofidios como Corallus, Chironius, Dipsas, Imantodes, Leptophis ahaetulla, Pseustes y Spilotes por nombrar solo algunos. Entre los ofidios acuáticos o semiacuáticos encontramos especies tales como Helicops, Hydrops triangularis e Hydrodynastes bicinctus, algunas pequeñas cazadoras como Liophis cobellus, Liophis breviceps y Liophis torrenicola, además de Eunectes murinus y Pseudoeryx plicatilis y dentro de las corales verdaderas a Micrurus nattereri. Quizás una de las especies más adaptadas a cualquier macro y microhábitat es la tragavenados (Boa constrictor), ya que puede encontrarse en una amplia gama de ambientes y tiene hábitos combinados. Por su parte, dentro de los vipéridos las mapanares (Bothrops asper y Bothrops atrox) y la cascabel (Crotalus durissus cumanensis) son especies altamente plásticas bioecológicamente.

Varias especies pueden habitar varios ecosistemas y las que viven en un hábitat o ecosistema específico. En el primer caso podemos citar especies tales como Atractus univittatus, Clelia clelia, Imantodes cenchoa, Mastigodryas boddaerti, Ninia atrata, Oxybelis aeneus, Oxyrhopus petola y Tantilla melanocephala, quienes pueden habitar desde el bosque seco tropical y/o sabanas, pasando por el bosque transicional hasta la selva nublada. En el segundo caso, muchas especies endémicas de Atractus de la Cordillera de Mérida y de la Cordillera de la Costa, Dipsas variegata, Liophis williamsi, Urotheca multilineata y Umbrivaga mertensi, que viven entre la selva de transición y la selva nublada de la Cordillera de la Costa, mientras que Bothriopsis medusa parece estar confinada a selvas nubladas de altura. La mayoría de las especies del género Thamnodynastes (cinco especies) al sur

del río Orinoco, son habitantes altotepuyanos al igual que Atractus steyermarki, Liophis ingeri, Liophis trebbaui y Philodryas cordata. Por su parte, Masticophis mentovarius centralis y Tantilla semicincta son habitantes exclusivos de áreas semiáridas de la región noroccidental del país. Corallus caninus, Dipsas indica, Dendrophidion dendrophis, Liophis typhlus, Drymoluber dichrous, Micrurus hemprichi, M. remotus, Bothriopsis bilineata y B. taeniata son algunos ejemplos de los habitantes de selvas húmedas, densas y altas, típicas de la región amazónica o del escudo de guayana. Es muy probable que los bosques transicionales y nublados de la Cordillera de Mérida y la Cordillera de la Costa, así como la Sierra de Perjá y las selvas amazónicas y guayanesas, sean las bioregiones con mayor riqueza de ofidios en nuestro país.

Ritmo Diario de Actividad Es uno de los aspectos sobre la historia natural de los ofidios tropicales menos conocidos y a las vez más interesantes. A pesar de que se puede inferir el tipo de actividad diaria (p.e. diurno y nocturno) a través de la observación de la forma de la pupila de una especie, debido a que se postula que las serpientes con pupilas redondas presentan actividad diurna, mientras que aquellas que tienen las pupilas verticalmente elípticas son nocturnas, esto no siempre se cumple de manera estricta. Uno de los primeros estudios sobre ciclos de actividad diaria en serpientes de Venezuela, lo realizó Sexton (1956-57) en Bothrops venezuelensis (en aquel entonces B. atrox) en las cercanía de la Estación Biológica de Rancho Grande en el Parque Nacional Henri Pittier. Este autor encontró que a aunque B. venezuelensis es eminentemente nocturna, ocacionalmente puede desarrollar actividad (al menos desplazamiento) durante las horas de la tarde a partir de las 14:00 horas.

Los primeros estudios sistemáticos de una comunidad de serpientes en el país fueron realizados por Silva, Valdez y Ojasti (1985) y Silva y Valdez (1989) en los canales recolectores de agua situados en Naiguatá, estado Vargas, en la ladera norte de la serranía del litoral de la Cordillera de la Costa. Entre los

resultados obtenidos por Silva, Valdez y Ojasti (1985) se observa que Bothrops asper (=B. colombiensis) presenta actividad diurna-nocturna, al igual que Dipsas variegata, Ninia atrata, y Atractus fuliginosus, aunque las dos primeras son principalmente nocturnas (Lancini 1979; obs. per.). Tantilla melanocephala fue considerada diurna, asignación que coincide con nuestras observaciones, aunque Lancini (1979) la consideró una especie nocturna. Estos autores consideraron diurna a Leptotyphlops macrolepis aunque nosotros la hemos observado activa durante la noche, especialmente después de la lluvias.

Micrurus mipartitus fue considerado diurno por Silva y Valdez (1989). Algunas especies como Boa constrictor, Eunectes murinus y Helicops angulatus, son fundamentalmente nocturnas, sin embargo, es relativamente frecuente observarlas activas durante el día.

Conservación Las serpientes como todos los organismos vivientes, forman una parte muy importante de las intrincadas y fundamentales redes ecológicas que hacen posible el delicado equilibrio de los ecosistemas, y es precisamente, el mantenimiento

de esas complicadas relaciones entre los seres vivos y su

entorno natural, lo que permite el sostenimiento de la vida, incluyendo, lógicamente, también la nuestra. Los ciclos biogeoquímicos y del agua, la producción de oxigeno, la absorción de bióxido de carbono y la evolución de la biodiversidad en su conjunto, solo son posibles si todos los elementos y componentes de estos sistemas, trabajan de manera integrada y armónica y, por su puesto, los ofidios están incluidos en estos sistemas de muchas maneras. Ellos son depredadores de una gran variedad de animales que incluyen moluscos, anélidos, artrópodos, peces, anfibios, reptiles, aves y mamíferos, y, de igual forma, son presas de muchos depredadores, incluso, algunos de ellos como ciertas aves falconiformes, basan su dieta casi exclusivamente de serpientes. Sin embargo, la diversidad biológica se encuentra seriamente amenazada, y muchos ecosistemas naturales han

comenzado a desaparecer de una manera alarmante y con ello, muchas especies de fauna y flora.

La destrucción de los ecosistemas es la principal causa de disminución o desaparición de la diversidad biológica en todos sus niveles. Ésta, causa un impacto negativo mas acelerado, en poblaciones cuyo rango de distribución geográfica general es pequeño. Greene y Campbell (1992) incluyeron a Bothriopsis medusa entre los vipéridos susceptiles a la extinción debido a esta causa, sin embargo, afortunadamente las poblaciones de esta especie se encuentran protegidas dentro de los Parques Nacionales El Ávila, Macarao, Henri Pittier y el Monumento Natural Pico Codazzi. Otras

especies como

Typhlophis ayarzaguenai, Typhlops lehneri, Leptotyphlops affinis, Atractus duidensis, Atractus emigdioi, Atractus erythromelas, Atractus fuliginosus, Atractus guerreroi, Atractus insipidus, Atractus lancinii, Atractus mariselae, Atractus matthewi, Atractus meridensis, Atractus micheleae, Atractus mijaresi, Atractus

nororientalis,

Atractus

ochrosetrus,

Atractus

riveroi,

Atractus

steyermarki, Atractus tamaensis, Atractus taphorni, Atractus turikensis, Atractus ventrimaculatus, Atractus vittatus, Dipsas latifrontalis, Dipsas perijanensis, Drymarchon

caudomaculatus,

Drymarchon

margaritae,

Erythrolamprus

pseudocorallus, Leptodeira bakeri, Liophis dorsocorallinus, Liophis ingeri, Liophis trebbaui, Liophis williamsi, Mastigodryas amarali, Oxyrhopus doliatus, Philodryas

cordata,

Thamnodynastes

Pseudoeryx

ceibae,

relictualis,

Thamnodynastes

Taeniophallus chimanta,

nebularis,

Thamnodynastes

corocoroensis, Thamnodynastes duida, Thamnodynastes marahuaquensis, Thamnodynastes paraguanae, Thamnodynastes yavi, Umbrivaga mertensi, Micrurus circinalis, Micrurus meridensis, además de las subespecies Crotalus durissus maricelae, Crotalus durissus pifanorum, Crotalus durissus vegrandis y Porthidium

lansbergii

houtmanni,

también

tienen

rangos

geográficos

restringidos, y pueden ser susceptibles en mayor o menor grado. Otro aspecto que puede predisponer a muchas especies a ser vulnerables,

es el factor

especialización. Aquellos taxa que tienen una gama restringida de presas como

Atractus,

Dipsas,

Erythrolamprus,

Sibon

y

Umbrivaga.

Otras

habitan

ecosistemas muy específicos, aspecto que, en muchos casos esta relacionado especies de distribución geográfica restringida.

Un grave problema que afrontan aquellas especies que incluyen anfibios en su alimentación, y más aún los taxa anurofagos especialistas, es la evidente disminución e incluso extinción de muchos anfibios a escala mundial atribuible a diversas causas (Kieseck, Blaustein y Belden 2001; Blaustein y Kiesecker 2002; Stuart, Chanson, Cox, Young, Rodrigues, Fischman y Waller 2004; Blaustein y Bancroft 2007). Lamentablemente, Venezuela no escapa a tan preocupante situación, ya que esta problemática ha sido reportada en muchos Atelopus y algunos dendrobátidos en la Cordillera de Mérida y la Cordillera de la Costa (La Marca 1995, 2001, 2007; La Marca y Reinthaler 1991; La Marca y Lötters 1997; Manzanilla y La Marca 2005). El impacto de la declinación de los anfibios sobre muchas poblaciones de serpientes, no es conocido, razón por la cual este particular requiere ser investigado, considerando que las ranas representan una parte importante de la alimentación de muchas especies.

Además, las serpientes son eliminadas de manera directa sin discriminación alguna, básicamente debido a la falta de información y educación ambiental.

Para contribuir de manera significativa a la educación ambiental en el ámbito local, es necesaria la integración de investigadores y educadores, para lograr de manera eficiente la necesidad de conservar la diversidad biológica desde la base de la formación educativa (Daza Pérez, Machuga Gómez y Gutiérrez Gómez 2007). Es importante recordar que, sólo garantizando la conservación de los ofidios en sus ecositemas naturales, estaremos asegurando el equilibrio de las redes tróficas donde estos animales forman parte. Además, las serpientes pueden actuar como controladores biológicos eficientes de roedores en muchos agroecosistemas protegiendo los cultivos, en especial los cereales.

La conservación de la biodiversidad, no es sólo un derecho de los seres vivos, sino también un sagrado deber nuestro, que depende completamente de

políticas ambientales adecuadas (uso y conservación de la tierra, educación, entre otros) y del compromiso de cada uno de los ciudadanos que integramos éste maravilloso país, de respetar y proteger los recursos.

LITERATURA RECOMENDADA: Ver documentos pdf. Adjuntos.

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