BENEMÉRITA UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE PUEBLA Rectora, Dra. Lilia Cedillo Ramírez Secretario General, Mtro. José Manuel Alonso Orozco Vicerrector de Investigación y Estudios de Posgrado, Dr. Ygnacio Martínez Laguna ALIANZAS Y TENDENCIAS BUAP. Año 6, Nº 24, OctubreDiciembre de 2021, es una publicación trimestral editada por la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, con domicilio en 4 sur 104, Col. Centro, C.P. 72000, Puebla Pue., Tel. +52 222 2295500 Ext. 2557 Director Fundador: Dr. Martín Pérez Santos (Dirección de Innovación y Transferencia del Conocimiento, BUAP). Director y Editor en jefe: Dr. Jesús Muñoz Rojas (Instituto de Ciencias, BUAP). Editores asociados: Dra. Verónica Quintero-Hernández (Cátedra CONACYT-Instituto de Ciencias, BUAP). Dra. Yolanda Elizabeth Morales-García (Facultad de Ciencias Biológicas, Licenciatura en Biotecnología, BUAP). D. C. Abdelali Daddaoua (Departamento de Bioquímica y Biología Molecular II. Facultad de Farmacia. Universidad de Granada, Granada, España). D. C. Alma Rosa Netzahuatl Muñoz (PTC del programa académico de Ingeniería en Biotecnología, Universidad Politécnica de Tlaxcala, Colonia San Pedro Xalcaltzinco, Tepeyanco, Tlaxcala, México). Comité Editorial/Editorial Board D. C. Patricia Bernal Guzmán (Facultad de Biología, Universidad de Sevilla, Sevilla, Andalucía, España). D. C. Miguel Matilla Vázquez (Department of Environmental Protection, Estación Experimental del Zaidín, Consejo Superior de Investigaciones Científicas, Granada, España). D. C. Antonino Báez Rogelio (Laboratorio de Ecología Molecular Microbiana, Centro de Investigaciones en Ciencias Microbiológicas, Instituto de Ciencias, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Puebla, México). D. C. Miguel Ángel Villalobos López (Centro de Investigación en Biotecnología Aplicada, Instituto Politécnico Nacional, Tepetitla de Lardizabal, Tlaxcala, México). D. C. Hortencia Silva Jiménez (Área de Oceanografía Química, Instituto de Investigaciones Oceanológicas, Universidad Autónoma de Baja California, Ensenada, Baja California, México). D. C. Arturo Elías Domínguez ("Facultad de Ciencias Básicas, Ingeniería y Tecnología", Ingeniería Química, Universidad Autónoma de Tlaxcala, Calzada Apizaquito s/n. Apizaco, Tlaxcala, México). D. C. José María Sigarreta Almira (Facultad de Matemáticas de la Universidad Autónoma de Guerrero, Acapulco, México).
M. C. Carla de la Cerna-Hernández (Dirección de Innovación y Transferencia de Conocimiento, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Puebla, México). D. C. Mayra Z. Treviño Garza (Departamento de Alimentos, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León, San Nicolás de los Garza, Nuevo León, México). D. C. Jesús Manuel Muñoz Pacheco (Facultad de Ciencias de la Electrónica, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Puebla, México). D. C. Siara Silvestri (Postgraduate Program in Environmental Engineering, Environmental Engineering Department, Federal University of Santa Maria–UFSM, 1000, Roraima Avenue, Santa Maria, RS, 97105-900, Brazil). D. C. Cindy Bandala ((1) Instituto Nacional de Rehabilitación LGII. (2) Sección de Posgrado e Investigación, Escuela Superior de Medicina, Instituto Politécnico Nacional). D.C. Paulina Estrada de los Santos (Instituto Politécnico Nacional, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas. Prol. Carpió y Plan de Ayala s/n, Col. Santo Tomás, Del. Miguel Hidalgo C.P.11340. Ciudad de México, México). D. C. J. Antonio Ibarra García (Laboratorio de Genética Microbiana, Departamento de Microbiología, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto Politécnico Nacional. Prolongación de Carpio y Plan de Ayala s/n Col. Santo Tomás C.P. 11340, Alc. Miguel Hidalgo, Ciudad de México, México). D. C. Marbel Torres-Arias (Dpto. de Ciencias de la Vida y la Agricultura, Universidad de las Fuerzas Armadas - ESPE, 593 23989400 ext 2122, 0983929887, Centro de Nanociencia y Nanotecnología, Sangolqui, Ecuador). D. C. Judith Percino Zacarías (Polymer Research Group, Centro de Química, Instituto de Ciencias, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Puebla, México). Reserva de Derechos al uso exclusivo 04-2016-061316422200203, ISSN: 2594-0627, ambos otorgados por el Instituto Nacional de Derecho de Autor de la Secretaría de Cultura. Responsable de la última actualización de este número la Dirección de Innovación y Transferencia de Conocimiento de la BUAP, Dr. Martín Pérez Santos, domicilio en Prolongación de la 24 Sur y Av. San Claudio, Ciudad Universitaria, Col. San Manuel, Puebla, Pue., México, C.P. 72570, fecha de la última modificación, 31 de diciembre de 2021. Email de contacto: jesus.munozrojas@viep.com.mx (Dr. Jesús Muñoz-Rojas) Las opiniones expresadas por los autores no necesariamente reflejan la postura del editor de la publicación. Revista indizada en: Latindex, REDIB, CiteFactor, International Scientific Indexing, Academic Resource Index, Scientific Journal Impact Factor, Zenodo, Google Académico, OpenAire. Portada Lic. Arte Digital Ximena Gordillo Ibarra Lic. Arte Digital Jesús Mauricio Muñoz Morales
CONTENIDO AyTBUAP 6(24) i.
Labor de AyTBUAP en el periodo octubre-diciembre de 2021 y análisis del crecimiento de la revista. Yolanda Elizabeth Morales-García*, Jesús Muñoz-Rojas**
1
Regulación y co-regulación de fenotipos de virulencia por el sistema Quorum Sensing dependiente de diferentes moléculas señal sensadas por varias especies de Vibrio. Esmeralda Escobar-Muciño*
50
Contaminantes emergentes en aguas y remediación de suelos con nanopartículas. Mishell Daniela Álvarez Calvopiña*, Mateo Joel Molina Maya**, Génesis Andrea Recalde Parra***
75
Propiedades de calidad fisicoquímica y antioxidantes de un licor artesanal de toronjil (Dracocephalum moldavica L.). Brenda Mayté Montiel-Martínez, Madai Gizeh Sánchez-Arzubide, María Elena RamosCassellis, Juan José Luna-Guevara, María Lorena Luna-Guevara, Diego Ibarra-Cantún*
93
Los microorganismos orales y su relación con las enfermedades sistémicas: ¿Qué tan informados estamos? Guadalupe Saraí Aguilar-Méndez, Jessica Quintero-Justo, Alan Ruiz-Alfonzo, Fernanda Cabrera-Cantú, Verónica QuinteroHernández, Víctor R. Juárez-González, Yolanda Elizabeth Morales-García, Jesús Muñoz- Rojas, América Rivera-Urbalejo*.
114
Evaluación del efecto alelopático y actividad plaguicida producido por el aceite esencial de anís estrellado (Illicium verum Hook. f). Evelyn Andrango Ñacato*, Alisson Changoluisa Alvear**
128
Aprovechamiento de lactosueros generados en queserías artesanales para la producción de proteína unicelular enriquecida (PUC+PP) y probióticos. Alfonso Benítez de la Torre*, Iván Lenin MontejoSierra, Soley Berenice Nava-Galicia, Martha Bibbins-Martínez**
143
Relevancia de la quimiotaxis bacteriana para la colonización e infección de plantas. Miriam Rico-Jiménez, Salvador Muñoz-Mira, Tino Krell*, Miguel A. Matilla**
AyTBUAP 6(24):i-viii Morales-García & Muñoz-Rojas, 2021 http://doi.org/10.5281/zenodo.5809786 https://eoi.citefactor.org/10.11235/BUAP.06.24
Labor de AyTBUAP en el periodo octubre-diciembre de 2021 y análisis del crecimiento de la revista Yolanda Elizabeth Morales-García1,2* iD, Jesús Muñoz-Rojas2** iD. 1
2
Facultad de Ciencias Biológicas, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Puebla, México. Grupo “Ecology and Survival of Microorganisms”, Laboratorio de Ecología Molecular Microbiana, Instituto de Ciencias, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Puebla, México. Email autores corresponsales: *lissiamor@yahoo.com.mx; **joymerre@yahoo.com.mx
RESUMEN En este artículo se muestra la actividad de la revista Alianzas y Tendencias BUAP durante el periodo octubre-diciembre de 2021. Además, se analiza el crecimiento que la revista ha tenido en el periodo 2021, mostrando que el número de citas ha incrementado, así como el número de impresiones (Web); lo que implica un mayor número de visualizaciones por parte de nuestros lectores. Palabras clave: AyTBUAP; editorial; citas; publicaciones; ciencia.
ABSTRACT This article shows the activity of the journal Alliances and Trends BUAP during October-December 2021 period. In addition, the journal growth achieved in 2021 has been analized, showing that the number of citations has increased, as well as the number of publications (Web); which implies a greater number of views by our readers. Keywords: AyTBUAP; editorial; citations; publications; science. CONTENIDO
científico. Algunos investigadores continúan
Labor de Alianzas y Tendencias BUAP (AyTBUAP) en el periodo octubrediciembre de 2021
sin posibilidad de entrar a sus laboratorios debido a la pandemia ocasionada por SARSCoV-2. Otros investigadores con mayor fortuna
Termina el año 2021, con altibajos en el ámbito
se han reincorporado a sus labores, pero todos i
Editorial
AyTBUAP 6(24):i-viii Morales-García & Muñoz-Rojas, 2021
con el riesgo de contraer la enfermedad a pesar
revisiones
de estar vacunados [1]. En especial en estos
problemas que podrían ser resueltos en un
tiempos donde la variante ÓMICRON está
futuro no muy lejano. Para la revista AyTBUAP
dispersándose entre la población mundial [2].
el trabajo prosigue y en este cierre de año, la
Sin embargo, la generación de datos nuevos ha
revista presenta 7 manuscritos que aprobaron
continuado en todas las áreas del conocimiento
los estándares de calidad de arbitraje (Tabla 1).
y trabajando desde casa se han analizado
Cada uno de ellos atendiendo una problemática
resultados de investigaciones anteriores que no
importante en el desarrollo científico y que
habían sido tomadas en consideración, en
servirá de base para trabajos futuros como ya se
muchas ocasiones por falta de tiempo. También
había anticipado en el número pasado [3].
se
ha
implementado
la
elaboración
bibliográficas
enfocándolas
a
de
Tabla 1. Trabajos publicados en la revista AyTBUAP en el número 6(24). Trabajo publicado Referencia Problema a resolver Regulación y co-regulación de fenotipos de [4] Estudio de los límites entre virulencia por el sistema Quorum Sensing simbiosis y patogenicidad. Salud de dependiente de diferentes moléculas señal los organismos. sensadas por varias especies de Vibrio Contaminantes emergentes en aguas y [5] Biorremediación remediación de suelos con nanopartículas Propiedades de calidad fisicoquímica y [6] Beneficios a la salud relacionados antioxidantes de un licor artesanal de toronjil con la presencia de compuestos (Dracocephalum moldavica L.) antioxidantes en una bebida artesanal Los microorganismos orales y su relación con [7] Salud bucal las enfermedades sistémicas: ¿Qué tan informados estamos? Evaluación del efecto alelopático y actividad [8] Bioplaguicidas naturales plaguicida producido por el aceite esencial de anís estrellado (Illicium verum Hook. f) Aprovechamiento de lactosueros generados en [9] Reducción de impacto ambiental queserías artesanales para la producción de por aprovechamiento de producto proteína unicelular enriquecida (PUC+PP) y tóxico probióticos Relevancia de la quimiotaxis bacteriana para la [10] Entendiendo mecanismos para la colonización e infección de plantas colonización adecuada de bacterias beneficiosas a las plantas y al ambiente
ii Editorial
AyTBUAP 6(24):i-viii Morales-García & Muñoz-Rojas, 2021
Artículos publicados en la revista AyTBUAP
Citas recibidas de los manuscritos publicados en AyTBUAP A pesar de que la revista AyTBUAP es joven,
La comunidad científica ha ido respondiendo gradualmente
al
llamado
de
la
revista
el número de citas también se ha ido
AyTBUAP y el número de artículos sometidos
incrementando a lo largo del tiempo, siendo
se ha ido incrementando paulatinamente. Sin embargo,
un
análisis
del
número
este año 2021 el que mayor número de citas
de
muestra; con un total de 25 citas (Figura 2). El
manuscritos publicados anualmente en la
número de citas es muy importante para
revista (Figura 1), muestra que este se ha
continuar con la evolución de la revista, ya que
mantenido constante, lo cual se debe a que no
este valor determina fuertemente el factor de
todos los manuscritos logran llegar a la fase
impacto. El arbitraje riguroso contribuirá de
final de publicación. El número mínimo se
forma importante para continuar con una buena
registró en el año 2019 con 18 manuscritos y el
calidad
máximo en el año 2020 con 25 manuscritos; en
de
los
manuscritos
y
concomitantemente para la obtención de citas.
el año 2021 se publicaron un total de 24 artículos.
Figura 1. Número de artículos publicados por año en la revista AyTBUAP. Los datos fueron extraídos de REDIB y al último año se le sumaron los manuscritos del presente número (https://www.redib.org/Search/Results?type=ArticleTitle&filter%5B%5D=id_revista%3A%226253 %22). iii Editorial
AyTBUAP 6(24):i-viii Morales-García & Muñoz-Rojas, 2021
Figura 2. Número de citas recibidas a los artículos de AyTBUAP. Los datos fueron extraídos de Google Académico (https://scholar.google.com/citations?hl=es&user=BzaeDokAAAAJ). Los 6 artículos con mayor número de citas a lo
implica el número de visualizaciones que los
largo del tiempo se muestran en la tabla 2. Se
artículos de la revista reciben cada mes. El
destaca que el artículo más citado ha recibido
análisis muestra que a partir de mayo el número
20 citas y es un artículo que fue publicado en
de
2016. Se espera que en años próximos este
noviembre se alcanzó un valor de 13000
valor
Impresiones (13K). También el número de clics
incremente
para
otros
artículos
visualizaciones
se
incrementó
y
en
(web) se ha incrementado con el paso del
publicados más recientemente.
tiempo y en noviembre se alcanzó un valor de 504 clics (Web). Un clic (Web) representa el Visualizaciones recibidas en AyTBUAP
interés de una persona por profundizar en la
En acuerdo con “Google Search Console” el
información señalada dentro de la página web
número
de un manuscrito.
de
impresiones
(Web)
se
ha
incrementado en este 2021 (Tabla 3). Este valor
iv Editorial
AyTBUAP 6(24):i-viii Morales-García & Muñoz-Rojas, 2021
Tabla2. Manuscritos publicados en AyTBUAP con mayor número de citas. Manuscrito Referencia Reto agrobiotecnológico: inoculantes bacterianos de segunda [11] generación Bacterias rizosféricas como fuente de antibióticos [12] Inoculante de segunda generación para incrementar el [13] crecimiento y salud de plantas de jardín Inoculación de plántulas micropropagadas de caña de azúcar [14] con bacterias benéficas para potenciar su producción La galectina-9 y sus efectos protectores contra el cáncer [15] Fabricando bioetanol [16]
Número de citas 20 6 4 4 3 3
Tabla 3. Número de Clics e Impresiones (Web) en acuerdo a “Google Search Console” para AyTBUAP. Mes del año Clics (Web) Impresiones (Web) (K) Enero 173 5.73 Febrero 187 4.32 Marzo 237 6.12 Abril 212 5.51 Mayo 369 14 Junio 528 14.6 Julio ND ND Agosto 409 12.2 Septiembre 593 15.2 Octubre 628 15.5 Noviembre 504 13 Diciembre ND ND ND significa no disponible editorial)
CONCLUSIÓN
completando
un
total
de
24
manuscritos para el año 2021. El número de
En este artículo editorial se mostró el progreso
citas ha ido incrementando paulatinamente, lo
de la revista AyTBUAP a lo largo del año 2021,
que muestra que los manuscritos publicados no
observándose que cada vez hay mayor interés
solo son leídos, sino que son la base para otros
por parte de la comunidad científica en publicar
trabajos de la comunidad científica.
material original, así como un incremento en el número de lectores que visualiza artículos de la revista y realiza descargas de los manuscritos.
CONFLICTO DE INTERESES
En el periodo octubre-diciembre se han
Los autores declaran no tener conflictos de
publicado
intereses.
8
manuscritos
(incluyendo
la v Editorial
AyTBUAP 6(24):i-viii Morales-García & Muñoz-Rojas, 2021
[4]. Escobar-Muciño E. Regulación y coAGRADECIMIENTOS
regulación de fenotipos de virulencia por el
Agradezco a la VIEP-BUAP por el apoyo que
sistema Quorum Sensing dependiente de
otorgado para realizar nuestras investigaciones.
diferentes moléculas señal sensadas por varias
También, agradecemos a la M. C. Brenda Luna
especies de Vibrio. Alianzas y Tendencias
Sosa por el apoyo en la revisión del
BUAP [Internet]. 2021;6(24):1–49. Available
ABSTRACT y a la Dra. Alma Rosa Netzahuatl
from:
Muñoz por tomarse el tiempo de revisar esta
624/regulación-y-co-regulación-de-fenotipos-
editorial.
de-virulencia-por-el-sistema-quorum
https://www.aytbuap.mx/aytbuap-
[5]. Álvarez Calvopiña MD, Molina Maya MJ, Recalde Parra GA. Contaminantes emergentes
REFERENCIAS
en aguas y remediación de suelos con
[1]. Griffin S. Covid-19: Fully vaccinated
nanopartículas. Alianzas y Tendencias BUAP
people can carry as much delta virus as
[Internet]. 2021;6(24):50–74. Available from:
unvaccinated people, data indicate. BMJ
https://www.aytbuap.mx/aytbuap-
[Internet]. 2021 Aug 19;374:n2074. Available
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from:
remediación-de-suelos-con-nanopartícula
http://www.bmj.com/content/374/bmj.n2074.a
[6]. Montiel-Martínez BM, Sánchez-Arzubide
bstract
MG, Ramos-Cassellis ME, Luna-Guevara JJ,
[2]. Mahase E. Covid-19: Do vaccines work against answered.
omicron—and BMJ
10;375:n3062.
other
[Internet].
Luna-Guevara
questions 2021
Available
Propiedades
Dec
ML, de
Ibarra-Cantún
calidad
D.
fisicoquímica
y
antioxidantes de un licor artesanal de toronjil
from:
(Dracocephalum moldavica L.). Alianzas y
http://www.bmj.com/content/375/bmj.n3062.a
Tendencias BUAP [Internet]. 2021;6(24):75–
bstract
92. [3]. Muñoz-Rojas J. Editorial 6(23) AyTBUAP.
Available
from:
https://www.aytbuap.mx/aytbuap-
Panorama de nuestros días y labor de Alianzas
624/propiedades-de-calidad-fisicoquímica-y-
y Tendencias BUAP de julio a septiembre de
antioxidantes-de-un-licor-artesanal
2021. Alianzas y Tendencias BUAP [Internet]. 2021;6(23):i–viii.
Available
[7]. Aguilar-Méndez GS, Quintero-Justo J,
from:
Ruiz-Alfonzo A, Cabrera-Cantú F, Quintero-
https://www.aytbuap.mx/aytbuap-623
Hernández V, Juárez-González VR, et al. Los vi Editorial
AyTBUAP 6(24):i-viii Morales-García & Muñoz-Rojas, 2021
microorganismos orales y su relación con las
https://www.aytbuap.mx/aytbuap-
enfermedades sistémicas: ¿Qué tan informados
624/relevancia-de-la-quimiotaxis-bacteriana-
estamos? Alianzas
para-la-colonización-e-infección-de
y
Tendencias BUAP
[Internet]. 2021;6(24):93–113. Available from:
[11]. Vivanco-Calixto R, Molina-Romero D,
https://www.aytbuap.mx/aytbuap-624/los-
Morales-García YE, Quintero-Hernández V,
microorganismos-orales-y-su-relación-con-las-
Munive-Hernández JA, Baez-Rogelio A, et al.
enfermedades-sistémicas
Reto
[8]. Andrango Ñacato E, Changoluisa Alvear
bacterianos de segunda generación. Alianzas y
A. Evaluación del efecto alelopático y actividad
Tendencias BUAP [Internet]. 2016;1(1):1–10.
plaguicida producido por el aceite esencial de
Available
anís estrellado (Illicium verum Hook. f).
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Alianzas y Tendencias BUAP [Internet].
2fnd2t88
2021;6(24):114–27.
[12].
Available
from:
agrobiotecnológico:
Matilla
inoculantes
from:
MA,
Krell
T.
Bacterias
https://www.aytbuap.mx/aytbuap-
rizosféricas como fuente de antibióticos.
624/evaluación-del-efecto-alelopático-y-
Alianzas y Tendencias BUAP [Internet].
actividad-plaguicida-producido-por-el-a
2017;2(1):14–21.
[9]. Benítez de la Torre A, Montejo-Sierra IL,
https://www.aytbuap.mx/publicaciones#h.mgl
Nava-Galicia
zgs108ub3
SB,
Bibbins-Martínez
M.
Available
from:
Aprovechamiento de lactosueros generados en
[13]. Morales-García YE, Juárez-Hernández D,
queserías artesanales para la producción de
Hernández-Tenorio A-L, Muñoz-Morales JM,
proteína unicelular enriquecida (PUC+PP) y
Baez A, Muñoz-Rojas J. Inoculante de segunda
probióticos. Alianzas y Tendencias BUAP
generación para incrementar el crecimiento y
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salud de plantas de jardín. Alianzas y
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Tendencias BUAP [Internet]. 2020;5(20):136–
624/aprovechamiento-de-lactosueros-
54.
generados-en-queserías-artesanales
https://drive.google.com/file/d/1hnGVyOqfJdr
[10]. Rico-Jiménez M, Muñoz-Mira S, Krell T,
s8F-LIXeE5FrL1H6MP6nU/view
Matilla MA. Relevancia de la quimiotaxis
[14]. Rivera-Urbalejo AP, Rodríguez-Andrade
bacteriana para la colonización e infección de
O, Morales-García YE, Quintero-Hernández V,
plantas.
Muñoz-Morales JM, Carbajal-Armenta A, et al.
Alianzas
y
Tendencias
BUAP
[Internet]. 2021;6(24):143–72. Available from: vii Editorial
Available
from:
AyTBUAP 6(24):i-viii Morales-García & Muñoz-Rojas, 2021
Inoculación de plántulas micropropagadas de
Tendencias BUAP [Internet]. 2018;3(9):5–19.
caña de azúcar con bacterias benéficas para
Available
potenciar su producción. Alianzas y Tendencias
https://www.aytbuap.mx/publicaciones#h.2okl
BUAP [Internet]. 2017;2(7):15–26. Available
ld8kx6d3
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[16]. de la Cerna-Hernández C. Fabricando
https://www.aytbuap.mx/publicaciones#h.mxf
bioetanol. Alianzas y Tendencias BUAP
d0hkky3l3
[Internet]. 2016;1(4):10–1. Available from:
[15]. Martínez-Morales PL, Milflores-Flores L,
https://www.aytbuap.mx/publicaciones#h.luln
Vallejo-Ruíz V. La galectina-9 y sus efectos
dcb9k7i
protectores contra el cáncer. Alianzas y
viii Editorial
from:
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021 http://doi.org/10.5281/zenodo.5542590 https://eoi.citefactor.org/10.11235/BUAP.06.24.01
Regulación y co-regulación de fenotipos de virulencia por el sistema Quorum Sensing dependiente de diferentes moléculas señal sensadas por varias especies de Vibrio Esmeralda Escobar-Muciño* iD. Laboratorio de Microbiología de Productos Naturales del Consorcio de Investigación Innovación y Desarrollo, Instituto Potosino de Investigación Científica y Tecnológica, A.C., San Luis Potosí, México. *Email autor corresponsal: esmeeem2014@gmail.com Recibido: 23 julio 2021. Aceptado: 12 septiembre 2021 RESUMEN La especie Vibrio puede formar una simbiosis con animales marinos produciendo bioluminiscencia y en otros casos puede causar enfermedad en peces y humanos. La simbiosis y la patogénesis depende de la expresión de factores de virulencia regulados por el Quorum Sensing (QS). El objetivo del presente estudio fue describir los múltiples sistemas QS en Vibrio, controlados por moléculas autoinductoras como el autoinductor-1 (acil homoserina lactonas), el (S)-3-hidroxitridecan-4-ona (CAI-1), el autoinductor-2 (furanosil borato di-éster), el autoinductor-3, la noradrenalina y la epinefrina. Además, se describen los principales reguladores transcripcionales de QS como el regulador maestro AphA (a baja densidad celular), los reguladores transcripcionales LuxR, HapR, LitR, LsrR, QseB y KdpE (en alta densidad celular). También, se describen algunas moléculas que regulan el mecanismo de QS como el óxido nítrico (NO), la etanolamina, el 3,5-dimetil-pirazin-2-ol (DPO) y el ciclo-(L-Phe-L-Pro), activando la simbiosis, la patogenia, la defensa y la unión con fagos facilitando la lisogénesis de Vibrio. De igual modo se describieron los mecanismos de co-regulación de fenotipos por medio de los reguladores transcripcionales LuxR y AphA. Concluyendo que en la actualidad el sistema QS de Vibrio continúa en estudio, se han descubierto nuevas moléculas señal, nuevos mecanismos y proteínas que co-regulan la red de señalización de QS en Vibrio y varios fenotipos como la producción de autoinductores, la bioluminiscencia, la movilidad, la biopelícula, la morfología, la producción de polisacáridos, la simbiosis, la utilización de hierro y los sistemas de secreción (1, 3 y 6). Palabras clave: autoinductores (1-3); 3,5-dimetil-pirazin-2-ol (DPO); la ciclo-(L-Phe-L-Pro); etanolamina; factores de virulencia; óxido nítrico; Quorum Sensing. 1 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
ABSTRACT Vibrio species can form a symbiotic relationship with marine animals and produce luminescence, but they can also cause disease in fish and humans. The expression of virulence factors, which is controlled by Quorum Sensing (QS), is required for symbiosis and pathogenesis. This study aimed to describe the multiple QS systems in Vibrio that are controlled by autoinducer molecules such as autoinducer-1 (acyl homoserine lactones), (S)-3-hydroxytridecan-4-one (CAI-1), autoinducer-2 (furanosyl borate diester), autoinducer-3, norepinephrine, and epinephrine. Furthermore, the main transcriptional regulators of QS are described as the master regulator AphA (activated to low cell density), the transcriptional regulators LuxR, HapR, LitR, LsrR, QseB, and KdpE (activated to high cell density). Also, are described some molecules that participate in the regulation of the QS mechanism, such as nitric oxide (NO), ethanolamine, 3,5-dimethyl-pyrazin-2-ol and cyclo-(L-Phe-L-Pro), activating the symbiosis, pathogenesis, defense and phage binding to facilitate lysogenesis of Vibrio. At the same time, the coregulation of phenotypes by means of transcriptional regulators LuxR and AphA. Concluding that at present the Vibrio QS system continues in study, new signal molecules, mechanisms and proteins have been discovered that co-regulate the QS signaling network in Vibrio and various phenotypes such as autoinducer production, bioluminescence, mobility, biofilm, morphology, polysaccharide production, symbiosis, iron utilization and secretion systems (1, 3 and 6). Keywords: autoinducers (1-3); 3,5-dimethyl-pyrazin-2-ol (DPO); cyclo-(L-Phe-L-Pro); ethanolamine; virulence factors; nitric oxide; Quorum Sensing.
INTRODUCCIÓN
al género Vibrio en los años 70s, encontrando
Las bacterias pueden comunicarse entre ellas
que la producción de la bioluminiscencia se
coordinando su comportamiento en respuesta a
relacionaba con la alta densidad celular
la densidad celular. Este fenómeno es conocido
bacteriana producida por Vibrio harveyi [2]. Y
como la detección de quórum, el cual se
a su vez, la producción de moléculas
fundamenta en la producción y detección de
autoinductoras producidas en cierto umbral de
una o más moléculas señal secretadas al
concentración son sensadas por las bacterias y
ambiente extracelular por las bacterias [1].
provocan una respuesta tal es el caso de la
Este mecanismo de comunicación bacteriana
activación de genes [1,2].
nombrado como Quórum Sensing (QS) fue
El descubrimiento del QS fue por medio de un
descubierto en microorganismos pertenecientes
experimento simplista que consistió en exponer 2
Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
un cultivo de Vibrio fisheri a los metabolitos
el control de la inmunidad adaptativa de las
producidos por esta especie, observando que la
bacterias por medio de la regulación del sistema
producción de la bioluminiscencia aumentaba
CRISPR-Cas, que está relacionado con ciertos
al estar al contacto con los metabolitos.
mecanismos
Encontrando que a las 7 horas de crecimiento se
bacteriófagos [5-12].
expresaba
la
mayor
concentración
de
defensa
contra
algunos
de
bioluminiscencia producida por V. fisheri [2]. Posteriormente, en los 80s se abrió un campo de
Clasificación de los autoinductores producidos por microorganismos
estudio para caracterizar bioquímicamente a la
En la actualidad se reporta un aumento
enzima luciferasa, responsable de la producción
creciente de investigaciones relacionadas con el
de la bioluminiscencia en V. fisheri. Y a la par,
descubrimiento
se acuñó el término “autoinductor” a esas
autoinductoras, nuevos receptores de QS,
pequeñas moléculas que permiten la expresión
diferentes formas de interrumpir e inhibir las
de algunos procesos bacterianos, mediante la
vías de señalización y el uso de nuevas
activación de la transcripción de genes al
tecnologías para explicar el proceso de
formar un complejo proteína-ligando entre el
señalización del QS con la finalidad de
autoinductor y regulador transcripcional LuxR
investigar más a detalle algunos modelos
[2, 3, 4].
bacterianos difíciles de describir [5, 13, 14].
Esta respuesta es coordinada y permite a los
Existen
microorganismos responder a los cambios que
autoinductoras
ocurren en el ambiente bacteriano adaptándose
aproximadamente 182 moléculas son únicas y
y promoviendo la supervivencia. Para lo cual,
son producidas por 215 microorganismos [14].
se han descrito varios procesos dependientes de
Las moléculas autoinductoras más estudiadas y
QS como la formación de biopelícula, la auto
producidas
agregación, la regulación de la expresión del
describen en la tabla 1.
flagelo, el control del proceso de invasión, la
de
alrededor
por
nuevas
de
reportadas,
los
1382 de
moléculas
moléculas las
cuales
microorganismos
se
En la figura 1 se muestran las estructuras
producción de fimbrias, la obtención de hierro,
químicas de las moléculas autoinductoras
la quimiotaxis, la adherencia a las células HeLa,
descritas previamente.
la activación del sistema de secreción tipo 6 y
3 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
Tabla 1. Los diferentes autoinductores producidos por microorganismos. Autoinductor Las N-acil-homoserina lactonas (AHLS) conocidas como el autoinductor-1 (AI-1) El furanosil borato di-éster o autoinductor-2,
Comunicación
Microorganismos que lo producen
Intraespecie e interespecie
Gram-negativas
Intraespecie e interespecie
Gram-negativas y Gram-positivas Gram-positivas
Los autoinductores peptídicos (AIPs),
Intraespecie e interespecie
El autoinductor-3 (AI-3), cuya estructura química es parecida a la epinefrina/norepinefrina Los factores difusibles de señalización (DSF), Las quinonas
comunicación entre reinos (mamíferos y bacterias) Intraespecie e interespecie Intraespecie e interespecie
Gram-negativas Género Pseudomonas
Intraespecie e interespecie
Gram-negativas
Intraespecie e interespecie
Bacterias fotosintéticas: Rhodopseudomonas palustris, Bradyrhizobium japanicum, y Bradyrhizobium ORS278
Las dicetopiperazinas (DKPs) La p-coumaroil-AHL, el isovaleril-AHL y la cinnamoil-AHL
El 3 ácido-metil-éster-hidroxi palmítico (3-OH PAME) y el (R)-metil-3-hidroxi miristato ((R)-3- Intraespecie e interespecie OH MAME) El tirosol y las oxilipinas Intraespecie e interespecie Esta tabla fue elaborada con la información presentada por los autores [15-21].
Gram-negativas
El género Ralstonia Hongos
Figura 1. Estructura química de las principales familias de autoinductores en microorganismos. a) la dodecanoil-homoserina-lactona (C12-AHL), b) el furanosil borato di-ester (AI-2), c) el ciclo-L-Phe-LPro (dicetopiperazina), d) el farnesol, e) el ciclo tyr-pro (dicetopiperazina), f) el tirosol, g) el (S)-3hidroxitridecan-4-ona (CAI-1), h) la oxilipina, i) la 2-heptil-3-hidroxi-4(1H)-quinolona (PQS), j) el ciclo-leu-pro (dicetopiperazina), k) el autoinductor-3 (AI-3) y l) el factor difusible de señalización (DSF) [15-21].
4 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
El conocimiento de las estructuras químicas de
bloquear el sitio de unión al autoinductor [26].
cada uno de los autoinductores ha sido de interés desde el primer descubrimiento del autoinductor-1, ya que estas moléculas regulan
Papel biológico de LuxN, LuxQ y LuxO en el QS de Vibrio
muchos procesos bacterianos. Lo anterior es de
Se tiene bastante descrito que algunas especies
interés ya que es posible controlar la
de
producción de bio-productos regulados por QS
bioluminiscencia
como es el caso de moléculas de interés como
luciferasa
ejemplo la producción de vainillina por medio
elaborado circuito de detección de quórum [27].
de la expresión del gen LuxS, produciendo
El mecanismo de QS se basa en la acción
compuestos aromáticos por medio de la síntesis
catalítica de la enzima LuxM o AinS, que
de novo controlando la ruta de biosíntesis del
sintetiza a la molécula autoinductora conocida
ciclo del metilo y al adicionar autoinductores es
como beta-hidroxibutiril homoserina lactona.
posible aumentar el rendimiento [22]. Otro
Posteriormente el autoinductor sale al espacio
ejemplo
violaceína, un pigmento
extra-citoplasmático con la finalidad de sensar
producido por C. violaceum regulado por el
las condiciones ambientales y posteriormente el
sensado de las acil homoserina-lactona [23]. En
autoinductor
otros casos el hecho de conocer cómo es que se
transmembranal
regulan los factores de virulencia en bacterias y
respuesta al sensar el autoinductor [28].
así proponer una estrategia para inhibir algunos
En esta etapa la proteína LuxN tiene 2
factores de virulencia como el uso de
comportamientos; a baja densidad celular
inhibidores de QS. Esta última estrategia en
presenta actividad cinasa y se autofosforila en
especial ha sido de interés ya que desde los 90's
el residuo aminoacídico His-471. Después, el
se ha estudiado como ejemplo a la furanona la
grupo fosforilo se transfiere al aminoácido Asp-
cual es un inhibidor que compite con el sitio de
771 del dominio regulador respuesta de LuxN,
unión al autoinductor-1 en algunas especies de
transfiriendo el grupo fosforilo a las proteínas
bacterias Gram-negativas [24, 25]. Por ello el
LuxU y LuxO, que se encuentran en el interior
interés de los investigadores de conocer la
de la célula bacteriana. Por el contrario, en alta
estructura química de un autoinductor ya que se
densidad celular, en presencia del AI-1, la
pueden sintetizar moléculas autoinductoras
actividad cinasa de LuxN se inactiva y el
similares a los autoinductores que puedan
regulador respuesta tiene un dominio cuya
es
la
Vibrio
controlan por
la
medio
(luxCDABEGH)
se
une LuxN
actividad es fosfatasa [29]. 5 Artículo de revisión
producción
a
del
operón
mediante
la
de
un
proteína
provocando
una
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
Otra proteína importante en el mecanismo de
[31]. A medida que se multiplican los
respuesta al autoinductor es LuxU, cuya
microorganismos, se ha observado que las
estructura cristalina fue resuelta por Ulrich y
moléculas autoinductoras se acumulan y
cols., 2005 [29]. La función de esta proteína es
activan el sistema de detección de quórum que
establecer un equilibrio entre los grupos aspartil
inactiva a LuxO [1]. El papel biológico de esta
fosfato de LuxN y la aspartil fosfato de LuxO.
proteína es regular negativamente la expresión
Por consiguiente, la proteína LuxU transfiere el
de la bioluminiscencia en Vibrio. Observando
grupo fosfato de LuxO a LuxN como se
que, a baja densidad celular, la proteína LuxO
mencionó [28, 29]. Lo anterior, se dilucidó
se fosforila y, junto con el factor σ54 provoca la
mediante experimentos de deleción y mutación
represión del operón luxCDABEGH. Esta
puntual, revelando que la actividad de la cinasa
represión es indirecta, ya que la proteína LuxO
LuxN está regulada por la presencia del AI-1,
podría activar un regulador negativo de la
mientras que la actividad de la fosfatasa LuxN
producción de la bioluminiscencia. Mientras
es constitutiva. Demostrando que el AI‐1 y la
que, en alta densidad celular, LuxO está
proteína LuxN tienen un efecto mucho mayor
desfosforilado,
en la fosforilación de LuxO y, por lo tanto, en
luxCDABEGH no se reprime y V. harveyi emite
la expresión del operón lux [30]. A su vez, la
luz. Como dato interesante, se ha encontrado
proteína LuxP de V. harveyi se asocia con la
que LuxO y el factor σ54 pueden activar la
proteína LuxQ tanto en presencia como en
producción de sideróforos y la regulación del
ausencia del AI-2. Asegurando que existen
fenotipo relacionado con el cambio de
cambios conformacionales de LuxQ con dos
morfología a colonias rugosas [28, 32].
actividades enzimáticas opuestas, con la
Finalmente, se ha encontrado que a baja
finalidad
al
densidad celular LuxO reprime al regulador
citoplasma sobre la densidad celular del entorno
HapR, como consecuencia se activan los genes
circundante [31]. En las especies de Vibrio
de virulencia de V. cholerae permitiendo así la
marinos, se ha encontrado que la unión de AI-2
colonización del intestino y la producción de la
al receptor periplásmico LuxP modula la
toxina del cólera [1].
de
transmitir
información
por
ende,
el
operón
actividad de la cinasa sensor LuxQ, ubicada en la
membrana
interna,
transduciendo
la
El papel biológico de los sARN en el QS de Vibrio Los Qrrs son ARN no codificante que participa
información sensada a la región citoplasmática activando genes en respuesta al autoinductor
en la regulación de la detección de quórum en 6 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
Vibrio. Se cree que los ARN de este tipo son
A su vez, se muestra el porcentaje de homología
guiados por una proteína conocida como Hfq,
de las secuencias de los Qrr1-Qrr5 como se
cuyo
la
observa en la figura 3A. Demostrando con este
desestabilización de los ARNm que activan a
estudio que existe un porcentaje de homología
los reguladores maestros de detección de
del 87-92% de las secuencias Qrr1-Qrr5 (Figura
quórum (LuxR, HapR y VanT) [28]. Existen 5
3B), que fueron obtenidas de los 2 cromosomas
diferentes Qrrs (Qrr1-Qrr5), cuya estructura
de V. anguillarium cepa NB10 (números de
secundaria es parecida y se muestra en la figura
acceso
2A-E. Donde se ven las predicciones de las
respectivamente) del banco de datos del Centro
estructuras secundarias de menor energía para
Nacional de Información Biotecnológica NCBI
los pequeños ARN reguladores no codificantes
(National
(ARNs) de Qrr1-5 identificados en V. harveyi y
Information, por sus siglas en inglés) [34, 35,
V. anguillarium [33].
37].
papel
biológico
es
regular
LK021130.1,
Center
for
LK021129.1,
Biotechnology
Figura 2. Estructura secundaria de los ARNs reguladores de QS en Vibrio: (A) Qrr1, (B) Qrr2, (C) Qrr3, (D) Qrr4 y (E) Qrr5. Las predicciones de cada estructura fueron diseñadas en el programa centroidfold [34-36]. 7 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
Figura 3. (A) Representación del porcentaje de homología de las secuencias de Qrr1-Qrr5). (B) Los nucleótidos conservados. Imágenes elaboradas en Mega X a partir de las secuencias reportadas en la base de datos de NCBI [33, 35, 38]. Así mismo, se sabe que el Qrr opera como un
fenotipo es principalmente regulado por QS y
regulador negativo que actúa al sensar un
los qrr, como es el caso del gen vvpE que
cambio de la densidad celular de algunas
codifica el factor de virulencia elastasa y
bacterias. En V. harveyi, se ha encontrado que
muestra una expresión en alta densidad celular.
la proteína Qrr se une y reprime la expresión de
Además, la transcripción del gen vvpE del
la transcripción del ARNm, que activa la
mismo modo puede ser activada en sinergia por
transcripción del gen luxR que a su vez codifica
medio
para la proteína LuxR. Esta proteína es
biológicamente importantes como el hierro y la
conocida como el regulador maestro de genes
detección
dependientes del sensado de las AHLS.
convergen dirigiendo la expresión del gen
También, a densidades celulares altas hay un
smcR,
aumento del umbral de concentración de las
transcripcional del tipo LuxR, y a su vez
AHLS,
regulador
coordina la expresión de ciertos factores de
transcripcional de LuxR deja de ser reprimido.
virulencia [33, 39, 40]. Este mecanismo de
Adicionalmente en V. harveyi se ha encontrado
regulación
que existen diferentes genes de qrr (Qrr1–5)
vulnificus. Confirmando que el complejo Fur-
[28]. Otro ejemplo es V. vulnificus cuyo
Fe2+ y la detección de quórum regulan
por
esa
razón,
el
8 Artículo de revisión
de
que
dos
de
señales
quórum.
codifica
ambientales
Ambas
para
un
señales
regulador
se encuentra descrito
en
V.
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
coordinadamente la producción de sideróforos
Actualmente, se ha investigado sobre el papel
para lograr niveles intracelulares apropiados de
biológico de LuxT, descubriendo que esta
hierro. Lo cual es de importancia para ciertas
proteína controla ciertos fenotipos regulados
vías metabólicas relacionadas con el transporte
por detección de quórum en Vibrionaceae spp.
de oxígeno, la fotosíntesis, el ciclo del ácido
por medio de la represión del qrr1 [41]. En la
tricloroacético
[39].
figura 4 se muestra el mecanismo de regulación
Encontrando que este sistema no se expresa a
del QS de V. vulnificus, así como las múltiples
baja densidad celular, pero se expresa en alta
funciones de los Qrr1-5 resumidas en la
densidad celular y depende del regulador
degradación
SmcR. Por otro lado, en condiciones ricas de
degradación acoplada (luxN y luxM) y el
hierro, la expresión de vvsAB se reprime
secuestro de los genes diana (luxO) [33, 39-41].
y
la
respiración
catalítica
(luxR
y
aphA),
independientemente de la densidad celular [39].
Figura 4. El sistema QS regulado por las 3 funciones de Qrr1-5, su participación con los reguladores maestros y la activación de fenotipos en V. vulnificus. Imagen adaptada de los datos reportados de varios investigadores [33, 39, 40].
9 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
El papel biológico de la proteína Hfq en QS de Vibrio
aminoácidos, la movilidad y la quimiotaxis [43].
Hfq es utilizada por las bacterias como una respuesta a las señales ambientales, debido a
su expresión genética de manera rápida y
El papel biológico del regulador transcripcional AphA a baja densidad celular bacteriana
precisa. Ahora se sabe que los
ARN
En general, el regulador AphA es considerado
desempeñan un papel esencial en la regulación
un regulador maestro del QS y de la virulencia
postranscripcional de la expresión de genes en
de Vibrio. Este regulador es dependiente del
especial de virulencia. Los ARNs bacterianos
regulador transcripcional LuxR, el cual se
pueden regular los ARNm diana, ya sea positiva
activa en alta densidad celular. Desde otra
o negativamente, a nivel de traducción o
perspectiva AphA es un antagonista de la
afectando la estabilidad del ARNm. Muchos
activación transcripcional de la proteína
ARNs ejercen sus funciones por apareamiento
receptora de AMPc, que a su vez participa en el
incompleto de bases con ARNm diana. Estas
QS [44].
interacciones a menudo requieren la ayuda de la
Se sabe que AphA regula 167 genes y co-regula
chaperona Hfq de unión al ARN [42]. Además,
77 genes con el regulador maestro LuxR por
actúa como un regulador post transcripcional
medio de Qrr2, Qrr3 y Qrr4 [45]. Mientras que,
global en la mayoría de las bacterias [43]. Su
los reguladores AphA y LuxR reprimen los
mecanismo se basa en unirse a los pequeños
genes del sistema de secreción de tipo 3, pero
ARN reguladores (ARNs) para facilitar la
en diferentes momentos y en diferentes grados.
regulación de la traducción del ARNm en
La consecuencia de esta regulación es que el
respuesta al estrés ambiental y los cambios de
sistema de secreción del tipo 3 se restringe a un
concentración de algunos metabolitos. También
pico en la densidad celular media. De modo
se une con alta especificidad a los ARNt, que
que, existe una producción asimétrica de las
son esenciales para la virulencia de V. cholerae
proteínas AphA y LuxR con un patrón temporal
[28]. Algunos fenotipos estudiados en Vibrio y
preciso de expresión génica [45].
que las células bacterianas necesitan coordinar
que son regulados por Hfq son la morfología de
Por otro lado, los estudios de expresión han
las colonias, la utilización de nutrientes, la
demostrado que AphA co-regula la expresión
resistencia a los antibióticos, la respuesta al
de los genes de respuesta al estrés, del
estrés oxidativo, la obtención de fuentes de
metabolismo, de algunas oxidoreductasas, las
carbono, el transporte, el metabolismo de 10 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
proteasas y los genes relacionados con el
resto de la cascada de virulencia de Vibrio [46]
transporte de membrana [45]. De igual manera se ha descrito el comportamiento en baja
Co-regulación del sistema de secreción tipo 6 (SST6) por QS (AphA y HapR), RpoN, el diguanilato cíclico (di-GMPc) y TfoY
densidad celular, las cinasas sensoras (CqsS y LuxQ), inician una cascada de fosforilación, que da como resultado la activación del
El sistema de secreción de tipo 6 (SST6), es un
regulador de respuesta LuxO. Además, RpoN
sistema de secreción que fue descubierto en
(σ-54) actúa junto con la proteína LuxO
bacterias Gram-negativas. Es un inyectosoma
activando la expresión de cuatro ARN pequeños
(qrr1–qrr4),
que
impiden
contráctil, que inyecta proteínas efectoras
la
(toxinas) en las células hospederas, provocando
expresión del regulador HapR desestabilizando
la muerte en organismos procariotas y
la expresión génica del ARNm. Esto permite
eucariotas. El SST6 juega un papel importante
que las proteínas reguladoras AphA y AphB
en la virulencia bacteriana y la competencia por
activen la expresión de los genes tcpPH (que
la supervivencia en el ambiente. Lo cual ha sido
codifican para las proteínas P y H de la
observado entre bacterias que pertenecen al
biosíntesis de pili). Tanto TcpP y TcpH
mismo hospedero y los microorganismos que
cooperan con las proteínas ToxR y ToxS,
sintetizan el SST6 producen una serie de
activando la expresión del gen toxT. Y la
regulaciones complejas que pueden ocurrir a
proteína ToxT a su vez activa los genes tcp y ctx
(que
codifican
para
nivel
enterotoxinas).
transcripcional,
post-transcripcional,
traduccional y post traduccional [48].
Concluyendo que estos reguladores son de Ahora se sabe que el SST6 se controla mediante
importancia para la expresión de la virulencia
la detección de quórum, la represión de
en Vibrio [46, 47]
catabolitos y las vías de eliminación de Mientras que, a una alta densidad celular las
nucleósidos. Asimismo, estas cascadas de
proteínas CqsS y LuxQ funcionan como
señalización se integran al mecanismo de
fosfatasas manteniendo a la proteína LuxO
competencia inducida por la quitina producida
inactiva de manera que no se inhibe la
por plantas, que coordina la co-expresión del
expresión del gen regulador hapR y se
SST6, los genes de competencia, de algunas
transcribe. Posteriormente, la proteína HapR
señales
reprime la expresión del promotor aphA,
ambientales
y
del
huésped
(la
temperatura, la osmolaridad, el segundo
evitando la expresión de los genes tcpPH y el
mensajero di-GMPc, la mucina y la bilis). 11
Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
Juntos,
estos
mecanismos
reguladores
regula el SST6 no es claro, pero es posible que
proporcionan información de cómo V. cholerae
el AMPc-CRP influya en la producción del
coordina su actividad acoplada a la función del
SST6 por medio de la regulación del QS y la
SST6 tanto en el medio acuático como en el
competencia inducida por la quitina [49]. Para
hospedero [49].
lo cual, se requiere de estudios adicionales para
Por otro lado, el SST6 está regulado
determinar si el complejo AMPc-CRP controla
positivamente por la
la producción del SST6 por medio de estas vías
molécula
adenosín
monofosfato cíclico (AMPc) y la proteína
o
homodimérica CRP receptora de AMPc (cuyo
alternativos [49].
papel biológico es como regulador global).
El di-GMPc tiene un papel biológico en las
Cuando las fuentes de carbono preferidas por el
bacterias, ya que puede unirse a una amplia
microorganismo
están
variedad de genes diana e influir en la actividad
disponibles, se activa la transcripción del gen de
transcripcional y enzimática. Se ha descubierto
la adenilato ciclasa (cyaA), lo que conduce a un
que el di-GMPc activa al SST6 en V. cholerae
aumento de los niveles de AMPc. El cual se une
por medio de una proteína homóloga a TfoX
a CRP y el complejo resultante actúa como un
(que induce la competencia de Vibrio) conocida
regulador
la
como TfoY (cuya función es contraria a TfoX).
activación y la represión de una serie de vías
El 5'UTR de tfoY contiene un riboswitch de
esenciales de V. cholerae. Incluida la absorción
unión del di-GMPc que previene la traducción
de carbono, el QS, la asimilación de la quitina,
de la proteína TfoY en presencia de altos
la competencia natural inducida por la quitina y
niveles de di-GMPc. La regulación del SST6
el SST6. Asimismo, la supresión de los genes
por medio de la proteína TfoY es independiente
cyaA y crp (codifican para una fosfato liasa de
de la regulación de TfoX. Se sabe que TfoY
ATP y el regulador transcripcional de unión a
presenta un mecanismo de detección de peligro
ADN,
la
y escape defensivo en Vibrio [49]. Además,
producción de Hcp (hidroxilamina reductasa)
TfoY impulsa la producción de toxinas
ubicado en el clúster de genes del SST6 tipo 1
dependientes e independientes de SST6, junto
(VflSST6) y 2 (VflSST62) (figura 5A y 5B),
con un fenotipo de movilidad incrementada y la
indicando que el complejo AMPc-CRP es
activación de la hemólisis cuando el di-GMPc
esencial para la expresión del SST6 [49]. El
disminuye su concentración [51].
se
agotan
transcripcional
respectivamente),
o
no
controlando
previniendo
mecanismo por el que el complejo AMPc-CRP 12 Artículo de revisión
mediante
mecanismos
reguladores
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
Figura 5A y 5B. Contexto genómico del sistema de secreción tipo 6 (1 y 2), correspondientes a Vibrio coralliilyticus cepa OfT6-21 (cromosoma 1 y 2), elaborado en el presente estudio y cuyos datos fueron obtenidos de NCBI [50]. Abreviaturas: T-ABC (transportador del tipo ABC), T-MFS (transportador MFS), D-FHA (dominio FHA), tss (genes que codifican para proteínas que conforman al sistema de secreción tipo 6).
Otra característica descrita en que TfoX y TfoY
QS (HapR, LuxR, OpaR y LitR) co-regulan la
es que regulan la competencia natural, la
competencia, la movilidad y SST6, por medio
movilidad y la secreción de tipo VI. Indicando
de TfoX y TfoY. Existe evidencia de las vías de
que la regulación es similar en las especies de
señalización mediadas por TfoX y TfoY, las
V. cholerae, V. fischeri, V. alginolyticus y V.
cuales se muestran en la figura 6A-D
parahaemolyticus. Observando una regulación
describiendo 4 mecanismos de activación los
positiva por parte del regulador TfoX o TfoY.
procesos descritos [1].
Conjuntamente, los reguladores maestros del
13 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
Figura 6A-D. La regulación de la competencia, movilidad y el sistema de secreción tipo 6 de la clase 1 y 2 (SST61 y SST62) por medio de la co-regulación de los reguladores maestros de QS y las proteínas TfoX y TfoY en 4 especies de Vibrio [1].
En el caso de V. fluvialis las moléculas
cascada de fosforilación modulada por cuatro
autoinductoras CAI-1 y AI-2 activan al
cinasas histidínicas sensoras (CqsS, LuxPQ,
regulador maestro HapR, por medio de las
CqsR y VpsS). Donde CqsS y LuxPQ detectan
proteínas LuxU/LuxO. Por consiguiente, el QS
al autoinductor 1 (CAI-1) y el autoinductor 2
juega un papel importante en la patogenia
(AI-2). Mientras que, no se han identificado los
regulando varios factores de virulencia de V.
ligandos de las proteínas CqsR y VpsS. Por el
fluvialis como el SST6 [48]. Y este hallazgo
contrario, en alta densidad celular las cuatro
mejorará la posible diafonía entre el SST6 y el
cinasas histidínicas fosforilan a la proteína
QS en bacterias Gram-negativas [48].
LuxU, que a su vez fosforila a LuxO por fosfotransferencia. Después, LuxO fosforilada
El mecanismo de regulación del SST6 se
activa la expresión de los cuatro ARN pequeños
reprime a baja densidad celular y se activa en
(Qrr1-4), que se unen y desestabilizan la
alta densidad celular. En V. cholerae, la
transcripción del ARNm del SST6 y HapR. En
regulación de genes por QS es mediada por una
alta densidad celular, LuxO no está fosforilado 14 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
y la transcripción de qrr1-qrr4 está inactiva, lo
activación del SST6 probablemente involucra
que permite la traducción del SST6 y el
al activador transcripcional VasH, que activa la
regulador HapR [49].
ARN polimerasa unida a los sitios de unión
Un elemento importante de los reguladores
sigma-54 de los promotores de SST6 [52, 53].
maestros AphA y OpaR participan en la
En segundo lugar, se ha informado que vasH
regulación del QS a baja densidad celular y alta
codifica un activador del factor sigma-54 (σ 54)
densidad
celular,
Como
alternativo que permite que VasH y σ54
ejemplo
la
ToxR,
(codificado por el gen rpoN) actúen en conjunto
(expresada en baja densidad celular), se
controlando la transcripción del gen SST6 Hcp
coordina con el QS para reprimir la expresión
de V. cholerae ya que VasH se une a los
de SST61 cuando la célula fisiológicamente
promotores que impulsan la expresión del gran
cambia de baja a alta densidad celular. Lo que
grupo SST6 [52, 53].
da como resultado una alta expresión del SST61
En la figura 7A-D se muestran los diferentes
en la fase de crecimiento media logarítmica de
mecanismos de activación del SST6 ya sea por
Vibrio [49].
represión catabólica, el factor sigma RpoN
Mientras que el factor sigma σ54 (RpoN) es un
(involucrado
importante regulador de la respuesta bacteriana
trascripción del regulador maestro de QS
al estrés ambiental [51]. Este regulador activa
hapR), el di-GMPc, del QS (HapR, LitR, LuxR
procesos como formación de biopelículas,
y OpaR) o por las proteínas reguladoras TfoX o
producción de proteasas y exopolisacáridos, y
TfoY.
respectivamente.
proteína
reguladora
en
la
inactivación
de
la
virulencia en V. anguillarum M3 [51]. Se ha demostrado que la expresión de la proteína
RpoN y la proteína de unión al potenciador
Co-regulación de la expresión de la toxina del cólera y el pili por el QS (AphA y HapR) y la proteína Fur
VasH, que está codificada en el grupo de genes
Se
SST6VA1. Que en conjunto con el regulador
transcripcional AphA reprime indirectamente
maestro LuxR y RpoN regulan positivamente la
la transcripción del gen toxR (que codifica para
expresión del SST6. Demostrando que la
el activador transcripcional de la toxina del
regulación de la detección de quórum y el factor
cólera en baja densidad celular). Mientras que,
sigma alternativo influyen en la activación de la
la proteína OpaR (un regulador transcripcional
transcripción del SST6. Concluyendo que la
homólogo a LuxR), no tiene acciones regula-
Hcp1 requiere del factor sigma alternativo
15 Artículo de revisión
ha
encontrado
que
el
regulador
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
Figura 7. Factores y moléculas señal que regulan al sistema de secreción tipo 6 como: (A) la represión catabólica, (B) factor sigma N, (C) el di-GMPc y (D) el CAI-1 y AI-2 por medio de la vía CqsA/LuxSHapR [47-49, 54].
doras sobre la transcripción de toxR. A la par,
dilucidado que la toxina del cólera (CT), el pili
se ha encontrado que la proteína ToxR tampoco
y la toxina TCP subunidad principal (TcpA) son
muestra acciones regulatorias de AphA y
los factores de virulencia principales de V.
OpaR. Sin embargo, se ha descrito la auto
cholerae. Estas toxinas desempeñan un papel
represión de ToxR y que esta proteína regula
fundamental en el desarrollo de diarrea grave en
negativamente la transcripción de los genes del
humanos, y son co-regulados por la proteína
sistema de secreción tipo 3 ubicado en el
Fur [56].
cromosoma 1 (SST3-1). Pero activa los genes
La importancia de los mecanismos moleculares
encontrados en la isla de patogenicidad de
mencionados en este apartado influye en la
Vibrio como el del sistema de secreción tipo 3
expresión de los factores de virulencia de
ubicado en el cromosoma 2 (SST3-2) y el gen
Vibrio.
que codifica para la hemolisina tdh2, ambos
diversos factores de virulencia para prosperar
involucrados
V.
en el intestino delgado humano y en los
parahaemolyticus [55]. Finalmente, se ha
reservorios ambientales [57]. Uno de ellos es el
en
la
virulencia
de
16 Artículo de revisión
Este
microorganismo
regula
sus
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
SST6, el cual es utilizado por muchas especies
especies bacterianas colonizan superficies y
de bacterias Gram-negativas para administrar
forman
proteínas efectoras tóxicas a las células de presa
tridimensionales, que son altamente tolerantes a
de las bacterias cercanas con la finalidad de
los antibióticos y constituyen una de las
matar o inhibir su crecimiento [58]. Además de
principales formas de biomasa bacteriana en la
que en el ser humano la microbiota modifica los
tierra. Además, las biopelículas de bacterias
ácidos biliares para inhibir la muerte de
patógenas
bacterias comensales mediada por el SST6.
devastadoras. Estas estructuras bacterianas
Como es el caso de V. cholerae, demostrando
muestran
que hay una interacción novedosa entre
desarrollo desde la adhesión inicial hasta la
bacterias comensales, factores del huésped y el
madurez, sin embargo, se desconoce en gran
SST6 de V. cholerae [57]. Motivo por el cual es
medida la arquitectura celular que da lugar a la
de interés conocer los mecanismos moleculares
morfología colectiva de las biopelículas durante
por los cuales las proteínas reguladoras de QS
el crecimiento [63].
actúan en la regulación y co-regulación del
El sistema de QS de V. cholera está conformado
SST6 para crear estrategias en contra de las
por un conjunto de proteínas sensor cinasa y el
enfermedades y brotes causados por las
regulador respuesta LuxO, que a su vez,
variantes patogénicas de Vibrio reportadas
controla la expresión del regulador maestro
como V. cholerae, V. parahaemolitycus y V.
HapR. La estructura cristalina del regulador
vulnificus tanto en seres humanos como en
maestro HapR ha sido descrita, es funcional en
animales provenientes de la acuicultura ya que
forma dimérica, su arquitectura es muy similar
en el caso de animales marinos estos pueden
a la familia de reguladores transcripcionales del
causar
tipo TetR, se une al ADN por medio de un
enfermedades
de
transmisión
alimentaria en seres humanos [59-61].
biopelículas
pueden
cambios
densas;
causar
notables
estructuras
infecciones
durante
su
motivo de unión al ADN o HTH en el dominio C-terminal, contiene una cavidad anfipática que asegura la unión con algunos ligandos como el
El papel biológico del regulador transcripcional LitR/HapR en la formación de biopelícula, el cambio de morfología colonial y bioluminiscencia en Vibrio
autoinductor-1 en el dominio N-terminal [64, 65]. Entre los fenotipos regulados por HapR se
Las biopelículas son comunidades bacterianas
encuentran la expresión de los genes asociados
asociadas a la superficie que son cruciales en la
a la rugosidad, que a su vez está controlada por
naturaleza y durante la infección [62]. Muchas 17
Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
un circuito de reguladores complejos [66].
simbióticamente
A la par, la expresión de los reguladores VpsR
densidades celulares de rango de densidad
y VpsT está controlada negativamente por el
celular de aproximadamente 5×105 a 1x109
regulador maestro HapR. Y de manera similar,
células. Por lo anterior, el regulador LitR tiene
VpsR y VpsT controlan negativamente los
un
niveles del gen hapR, lo que sugiere la
colonización simbiótica de órganos de luz [68].
presencia de un bucle regulador. A su vez, la
El gen litR codifica para una proteína con una
expresión
controlada
alta identidad de secuencia con el regulador
positivamente por la proteína di-guanilato
transcripcional de la familia TetR que están en
ciclasa A (CdgA) cuya transcripción está
en el genoma de muchas especies de Vibrio spp.
regulada positivamente por las proteínas VpsR
El regulador LitR, no solo tiene características
y VpsT [66].
funcionales similares a las de sus homólogos y
Entre los fenotipos de virulencia regulados por
modula la colonización de V. fischeri en
HapR, Fur y HlyU se encuentra la expresión de
calamares [68]. A continuación, se muestra el
hemolisina en V. cholerae El Tor serogrupo O1
análisis de ancestro en común en MEGAX a
[67]. El mecanismo regulador se basa en que
partir del BLASTp de LitR (número de acceso:
inicialmente las proteínas Fur y HlyU se
AF378100),
transcriben en una densidad celular media
evolutivas de taxones infiriéndola por el
(DO600 de 0.6). Corroborando una regulación
método de mínima evolución (ME) [69].
negativa por el regulador HapR, el cual resulta
Además, se muestra el mejor árbol filogenético
en la transcripción del gen hlyA, lo que lleva a
dibujado a escala, las distancias evolutivas se
una alta expresión de la proteína HlyA en la
calcularon utilizando el método de corrección
fase de crecimiento medio logarítmico. Esta
de Poisson (Figura 8) [70] y están en las
regulación se ha descrito en los modelos
unidades del número de sustituciones de
bacterianos de V. vulnificus, V. vulnificus y V.
aminoácidos por sitio.
cholerae [67].
Se elaboró un árbol de ME utilizando el
Por otro lado, el papel de LitR como proteína
algoritmo Close-Neighbor-Interchange (CNI,
reguladora del QS es muy complejo y a
por sus siglas en inglés) a un nivel de búsqueda
continuación se describe el mecanismo de
de un valor de 1 [72]. El algoritmo de Neighbor-
regulación en Vibrio. Como ejemplo la bacteria
joining se usó para generar el árbol inicial
Vibrio fischeri, este microorganismo infecta
usando 20 secuencias de aminoácidos y se
de
genes
vps
es
18 Artículo de revisión
papel
a
animales
fundamental
demostrando
marinos
regulando
las
en
la
relaciones
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
Figura 8. Árbol filogenético del regulador LitR en especies de Vibrio elaborado por el método Neighbor-joining usando MEGAX [71].
Figura 9. Análisis de la descendencia del regulador LitR mediante análisis de nodos representado por un árbol filogenético obtenido en MEGAX, confirmando que el regulador LitR es descendiente del regulador TetR en Vibrio. El árbol fue obtenido basándose en los algoritmos de MEGAX [71, 73, 74].
19 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
muestra en la figura 9 [73]. Todas las
activa la transcripción del gen del ARN
posiciones ambiguas se eliminaron para cada
pequeño (ARNm) Qrr1, que a su vez inhibe la
par de secuencias (opción de eliminación por
producción de luz post transcripcionalmente al
pares). Con un total de 216 posiciones en el
inhibir la síntesis de LitR. A medida que
conjunto de datos final de la proteína LitR [71].
aumentan las concentraciones de IA, LuxQ y
Demostrando
AinR cambian sus actividades a fosfatasas,
que
correspondiente
a
el
nodo
parental
LitR/Allivibrio
20
desactivando
fischeri
LuxO
y
permitiendo
la
ES114 es descendiente del nodo 36 y 37
producción de LitR y, a su vez, aumentando los
(TetR/AcrR).
niveles de LuxR y de luz al tiempo que disminuyen la movilidad. La interrupción de
El papel del regulador LitR en la regulación de
LitR o su regulador positivo ainS da como
la bioluminiscencia, movilidad, biopelícula y morfología
de
Vibrio
se
describe
resultado un aumento de la movilidad, mientras
a
que la interrupción de luxO da como resultado
continuación.
una disminución de la movilidad [75]. El regulador LitR activa la luminiscencia por LitR controla la movilidad por medio de las
medio de la transcripción de luxR. A su vez,
cinasas LuxQ y AinR, dirigiendo el flujo de
LuxR induce el operón lux, lo que da como resultado
la
producción
de
luz.
fosfato a través de LuxU a LuxO, activando al
En
LitR para promover la transcripción de qrr1. El
consecuencia, LitR está controlado por la
pequeño ARN resultante inhibe la producción
detección de quórum y se activa en respuesta a
de LitR. A alta densidad celular, los niveles de
los autoinductores [75].
los autoinductores AI-2 y C8-HSL se acumulan La vía de detección de quórum incluye tres AI
y cambian la actividad de LuxQ y AinR de
sintasas, dos de las cuales, LuxS y AinS,
quinasas a fosfatasas, invirtiendo el flujo de
producen AI que controlan las actividades de
fosfato y desactivando LuxO, lo que permite la
las proteínas sensor quinasa/fosfatasa LuxQ (a
producción de LitR [75].
través de la proteína periplásmica LuxP) y Por otro lado, se ha confirmado que la
AinR, respectivamente. Cuando los niveles de
inactivación de litR en Vibrio mejora la
los AI son bajos, LuxQ y AinR funcionan como
adhesión
quinasas, lo que da como resultado la
dependiente
(del
medio
y
la
temperatura), la morfología de colonias rugosas
fosforilación y activación del regulador de
y la formación de biopelículas. Además, LitR
respuesta aguas abajo LuxO. Phospho-LuxO
regula genes polisacárido de simbiosis (syp) de 20 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
Vibrio fischeri. La regulación del locus syp
vez posee tres proteínas sensoras (LuxN, LuxQ
implica una red compleja de proteínas
y CsqS) que captan a los autoinductores para
reguladoras, incluida la quinasa sensor híbrida
activar genes como respuesta [79].
RscS y el regulador de respuesta aguas abajo
En general, el mecanismo del QS de Vibrio
SypG.
que
depende principalmente de la modulación de 4
sobreexpresan SypG muestran un aumento
factores como; a) la síntesis de moléculas
dramático en la formación de biopelículas y
señales o autoinductores (por medio de la
tienen una ventaja en la colonización del
enzima LuxI y sus homólogos), b) la
huésped, lo cual hace referencia al papel
acumulación de las moléculas señal en el
biológico del regulador LitR [76].
espacio
Las
cepas
de
V.
fischeri
extra-citoplasmático,
c)
el
reconocimiento de la molécula señal por medio Producción de luminiscencia regulada por el par de proteínas LuxI/LuxR en Vibrio
del regulador transcripcional LuxR o sus
Entre los mecanismos más estudiados del QS se
algunos procesos bacterianos en respuesta a la
encuentra el de V. fisheri, quien produce
señal autoinductora [80]. La primera etapa del
bioluminiscencia y vive de manera simbiótica
QS de Vibrio como ya se mencionó es
en órganos especializados de peces y calamares
dependiente del autoinductor-1 y las proteínas
[77]. La emisión de luz de este microorganismo
homólogas a LuxI. Cuando la densidad
está controlada por las proteínas LuxI y LuxR,
poblacional es baja las células bacterianas
ambas
los
producen un nivel basal del autoinductor-1. Se
principales protagonistas del sistema QS y se
sabe que un determinado número de especies
pueden encontrar homólogos LuxI/LuxR en
bacterianas produce únicamente un tipo o
una gran variedad de bacterias Gram-negativas
combinación de AHLS que varía en cuanto al
[78]. Otro modelo bastante estudiado es V.
tamaño de la cadena lateral. Encontrando en las
harveyi, un patógeno marino oportunista
especies bacterianas moléculas autoinductoras
bioluminiscente encontrado a menudo en aguas
de 4 hasta 18 carbonos (C4-AHL a C18-AHL,
tropicales.
respectivamente). Y los miembros de la misma
proteínas
Este
son
consideradas
microorganismo
homólogos y d) la activación transcripcional de
produce
bioluminiscencia, biopelícula, virulencia y el
especie
flagelo por medio del sensado de moléculas
responder a un cierto tipo de molécula
autoinductoras. Se sabe que V. harveyi produce
autoinductora [17]. En la segunda etapa las
al menos tres autoinductores diferentes y a su
AHLS se difunden al exterior por transporte 21
Artículo de revisión
bacteriana
pueden
reconocer
y
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
pasivo a través de la membrana bacteriana con
diferentes
la
condiciones
caracterizados en cuanto a la funcionalidad de
ambientales. Posteriormente, el autoinductor-1
las proteínas LuxI/LuxR [14, 28]. Con respecto
entra a la célula para unirse a la proteína
a LuxR, la secuenciación genómica ha sido de
reguladora LuxR y formar un complejo LuxR-
gran
AHL con la finalidad de unirse a la región
bioinformáticos y con la ayuda de los
promotora del gen LuxR y finalmente activar la
algoritmos en los programas computacionales y
expresión de genes bacterianos que codifican
el análisis del ancestro en común obtenido por
para el operón luxABCDEG encargados de
medio de los árboles filogenéticos se ha
activar la producción de la bioluminiscencia y
comprendido sobre el análisis evolutivo de las
ciertos genes de virulencia [17]. En estudios
proteínas
previos se ha reportado que el par de proteínas
Encontrado, que el ancestro más común es la
LuxI/LuxR se distribuyen en más de 100
cepa de V. nigripulchritudo. Con el transcurso
especies de bacterias Gram-negativas [80]. Con
del tiempo, el regulador transcripcional LuxR
la finalidad de conocer cuántas especies poseen
ha evolucionado y se ha demostrado que existen
la capacidad de producir el AI-1 se han
cuatro descendientes directos (V. metoecus, V.
realizado búsquedas bioinformáticas utilizando
albensis, V. cholerae y V. mimicus) con un
a la proteína LuxI sintasa de V. fisheri como
segundo descendiente directo V. anguillarum.
modelo [28].
comparativos
En otros estudios, se dividió a la proteína LuxR
obtenidos con respecto a los alineamientos de la
en 3 diferentes clados describiendo alrededor de
proteína LuxI con las secuencias de la base de
22 especies de Vibrio. Concluyendo que hay un
datos
(http://pfam.xfam.org/),
alto grado de homología, sugiriendo que la
permitieron encontrar que existen 478 especies
proteína LuxR se conserva evolutivamente y
de bacterias Gram-negativas que en su genoma
posiblemente comparte un mecanismo de
presentan a la proteína LuxI sintasa, es decir
detección de quórum similar que está presente
tienen la capacidad de producir el AI-1. Entre
en todas las especies analizadas [81].
finalidad
de
de
sensar
las
Los datos
Pfam
dominios
ayuda
como
LuxR
bacterianos
base
en
el
a
los
género
están
análisis
Vibrio.
los alineamientos se encontró que la enzima LuxI se encuentra bien distribuida entre las clases alfa, beta, gamma y delta proteobacteria
El autoinductor-1 Lactona (AHL)
[14, 80]. Quedando claro que no todos los
Las AHLS provienen de diferentes especies
modelos
bacterianas, se diferencian por la longitud y la
bacterianos
distribuidos
en
los 22
Artículo de revisión
o
Acil
Homoserina
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
derivación química de sus cadenas laterales
oxohexanoil)-L-homoserina
lipofílicas [82]. Existen diferentes tipos de
molécula autoinductora que se une a LuxR
AHLS dependiendo de la cadena lateral del
activando la bioluminiscencia en Vibrio [28].
grupo acilo de 4 carbonos a 14 carbonos,
El mecanismo de síntesis de las AHLS se basa
aunque se han identificado AHLS con 18
en que estas moléculas sean sintetizadas por la
carbonos y con sustituyentes en el carbono 3 ya
enzima LuxI, mismas que son codificadas por
sea un grupo carbonilo o hidroxilo. Asimismo,
el gen luxI o sus homólogos. Inicialmente, la
las AHLS con cadena corta son capaces de
proteína LuxI cataliza la unión de la molécula
difundirse más fácilmente a través de la
S-adenosil metionina (SAM) con la proteína
membrana bacteriana en comparación con las
transportadora de acilo (acil-ACP) por medio
de cadena larga, estas últimas necesitan de
de un enlace amida, formado por la cadena acilo
sistemas especializados de transporte [83].
del Acil–ACP y el grupo amino del SAM. El
Además, las bacterias poseen diferentes formas
intermediario (Acil–ACP-SAM) junto con la 5-
de detectar una gran variedad de moléculas
metiltioadenosina sufre una última reacción
autoinductoras
favoreciendo la síntesis de las AHLS [84].
por
medio
de
diferentes
lactona),
una
mecanismos de señalización como el sistema de
Como
un solo componente, doble componente y los
Photobacterium y Vibrio producen AHLS de
del tipo LuxR-solo o huérfano [82]. Como dato
bajo y alto peso molecular (C4‐AHL, C6‐AHL,
interesante, se ha descubierto que existen
el 3‐OH‐C8‐AHL y la C10‐AHL) [85]. Existe
acciones sinérgicas, de competencia y de
una gran cantidad de fenotipos regulados por el
antagonismo bacteriano, cuyo papel biológico
sensado de las AHLS. A continuación, en la
es
cada
tabla 2, se resumen algunos fenotipos regulados
microorganismo al responder a las moléculas
por las AHLS (de bajo y mediano peso
autoinductoras. En Vibrio la enzima LuxI es
molecular) en diferentes especies de Vibrio.
ajustar
el
estilo
de
vida
de
ejemplo
los
géneros
Aliivibrio,
necesaria para la síntesis de la OHHL (N-(3Tabla 2. Fenotipos regulados por los homólogos de LuxR en algunas especies de Vibrio. Autoinductor C4-AHL y 3-oxoC10-AHL 3-oxo-C10-AHL AHL C12-AHL C6-AHL y C8-AHL
Función biológica Infección de tejido y formación de biopelícula Proteasa extracelular, hemolisina y SST6 Metaloproteasa (VvpE) Formación de biopelícula y patogenicidad Bioluminiscencia
Bacteria V. vulnificus, V. sinaloensis y V. alginoliticis V. fluvialis V. vulnificus V.scophthalmi V. fisheri
Referencia
AHL
Biosíntesis del sideróforo vulnibactina
V. vulnificus
[95]
23 Artículo de revisión
[86-88] [89, 90] [91] [92] [93, 94]
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
Figura 10. La co-regulación de fenotipos en Vibrio por medio de los parálogos de LuxR (OpaR, SmR y HapR) [1]. Los números en las esferas lila indican el número de genes que están siendo co-regulados por los reguladores maestros de QS.
Hace apenas unos años se encontraron
maestros del QS son de importancia conocerlos
reguladores transcripcionales de Vibrio que son
a detalle, ya que los patógenos como Vibrio
parálogos de LuxR, los cuales se encuentran
pueden provocar enfermedad en seres humanos
regulando fenotipos en varias especies de
cuando el balance de la microbiota se rompe,
Vibrio [1]. En la figura 10 se muestran varios
debido a que el ser humano atraviesa etapas de
fenotipos regulados por LuxR, OpaR, SmcR y
baja inmunidad, enfermedades del corazón e
HapR. Demostrando que estos reguladores
inmunoterapia. Para lo cual Vibrio puede actuar
activan una gran cantidad de fenotipos
como patógeno oportunista teniendo efectos
dependientes del QS en las especies de Vibrio
negativos en la salud de los seres humanos [96].
como la biopelícula, la quimiotaxis, la utilización de hierro, la producción de
movilidad, el metabolismo, los sistemas de
Variantes del autoinductor-1 en Vibrio sintetizadas naturalmente y por síntesis de novo
secreción (1, 3 y 6) y el transporte de membrana
Se ha encontrado que algunas bacterias pueden
[1].
producir la molécula autoinductora p-cumaroil-
proteasas,
la
activación
de
cinasas,
la
AHL, la cual se deriva del ácido p-cumárico.
Todos los factores de virulencia expresados por
Esta señal puede desempeñar un papel
Vibrio que son co-regulados por los reguladores 24
Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
ecológico y de comunicación inter-especies de
producidos en los exudados de las raíces
bacterias y algunas plantas [97, 98]. Se reportan
influencian la producción de las variantes de las
3 variantes de las AHLS conocidas como la p-
AHLS y utilizado algunos ácidos fenólicos
coumaroil-AHL, isovaleril-AHL y cinnamoil-
como sustratos, tal es el caso del cinamoil-CoA,
AHL producidas a partir de la lignina obtenida
p-cumaroil-CoA, cafeoil-CoA y el feruloil-
de plantas hospederas. Estas moléculas son
CoA para simular la síntesis de las AHLS.
bioconvertidas a sustratos que son utilizados
Encontrando que al seguir una estrategia de
por la enzima LuxI homóloga para sintetizar la
sobrealimentar la vía del CAM con ciertos
variante del autoinductor como es el caso de las
sustratos (tirosina, SAM y L-metionina) y
especies
palustris,
sobreexpresar en E. coli las enzimas RpaI y p-
Bradyrhizobium japanicum y Bradyrhizobium
cumaroil-CoA de Rhodopseudomonas palustris
ORS278 [18, 19]. También, se ha reportado que
es posible obtener a la molécula a autoinductora
la bacteria fotosintética R. palustris produce 2
p-cumaroil-HSL con altos rendimientos [77].
variantes
Las homoserina lactonas como la isovaleril-
Rhodopseudomonas
del
autoinducor-1
denominadas
fenilacetil-AHL y la p-cumaroil-AHL [98].
AHL y la cumaroil-AHL, se sintetizan
Algunos investigadores han intentado conocer
mediante
cómo es que se sintetizan las variantes del AI-
microorganismos Gram-negativos tal como se
1, con el antecedente de que ácidos fenólicos
observa en las figuras 11A y 11B.
reacciones
sencillas
en
Figura 11. (A) Síntesis de la isovaleril-AHL y (B) La síntesis de la cumaroil-AHL por Vibrio. Las reacciones de síntesis fueron obtenidas de MetaCyc database of metabolic pathways and enzymes and the BioCyc collection of pathway/genome [99]. 25 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
Figura 12. (A) Síntesis de novo de la cinamoil-AHL. (B) Síntesis de la cumaroil-AHL a partir de ácidos fenólicos obtenidos de lignina y de los exudados radiculares de plantas expresando la enzima autoinductor sintasa RpaI en E. coli. Imagen adaptada de la base de datos de MetaCyc database of metabolic pathways and enzymes and the BioCyc collection of pathway/genome [99]. Las vías de obtención de las variantes de las
metil-5'-tioadenosina del sustrato SAM (S-
moléculas autoinductoras (cinamoil-AHL y la
adenosil metionina) y la coenzima A, resultado
síntesis de la cumaroil-AHL), utilizando
en la síntesis del 3-aminotridec-2-en-4-ona.
sustratos provenientes de la lignina mediante el
Este compuesto sufre una desaminación
uso de la síntesis de novo también se muestran
hidrolítica espontánea para formar la tridecan-
(Figura 12A y B).
3,4-diona, que más adelante es reducida por una oxidoreductasa para formar el producto final CAI-1 [99].
Mecanismo del QS en Vibrio regulado por el autoinductor CAI-1 El autoinductor CAI-1, es considerado una de autoinductoras
Mecanismo del QS en Vibrio regulado por el AI-2
producidas por Vibrio. La síntesis de esta
Este mecanismo se basa en la síntesis del AI-2
molécula es a partir de la decanoil-CoA y
por medio de la enzima LuxS utilizando el ciclo
necesita de dos pasos enzimáticos para su
de activación del metilo o CAM. Después de la
síntesis. El primer paso utiliza la enzima
síntesis, el AI-2 es secretado tanto por bacterias
autoinductor sintasa conocida como CqsA, que
Gram-negativas o Gram-positivas y se utiliza
es codificada por el gen cqsA y el sustrato
para la comunicación entre especies. La
decanoil-CoA, cuya función es eliminar la S-
regulación de la expresión de LuxS, ocurre en
las
principales
moléculas
26 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
respuesta a cambios de la densidad celular y se
encontrado como ejemplos la biopelícula
le denomina detección de quórum [101-103].
bioluminiscencia y el SST3 en V. harveyi [105].
Varios estudios han demostrado que el
En el caso de V. parahaemolyticus encontrando
homodímero de la proteína LuxS posee ciertas
que el AI-2, la glucosa y el NaCl tienen un
similitudes entre varias especies bacterianas,
efecto en la formación de biopelícula al
debido a que existen datos sobre la topografía
colonizar al camarón “tigre negro” [106].
de la enzima, la cual es muy similar por ejemplo
Mientras que, en V. anguillarum la regulación
en Vibrio y Bacillus [104]. Las principales
de los fenotipos como el SST6, la producción
características de la enzima LuxS son que posee
de pigmentos, la respuesta al estrés y la
un sitio activo, presenta un átomo de hierro no
producción de metaloproteasas es regulada por
hemo divalente mononuclear, tres residuos de
el AI-2 [107-110]. Y por otra parte, se ha
aminoácidos clave para su actividad biológica
comprobado
(His-54, His-58 y Cys-128) y el sitio de
interacción fago-hospedero observando un
coordinación del metal ocupado por una
aumento en la lisogenia de Vibrio [110]. A su
molécula de agua que da lugar a la
vez, Vibrio puede defenderse de los fagos
conformación apo de la enzima LuxS [104]
mediante el mecanismo de QS, regulando
Adicionalmente, el mecanismo de QS en Vibrio
estrategias de defensa por ejemplo contra el
está muy descrito y se basa en que el AI-2
fago KVP40 por medio de la producción de
llegue a un umbral de concentración adecuado
biopelículas cuya función es bloquear al
para que la molécula señal salga al espacio extra
receptor del fago ompK. Por otro lado, el uso de
citoplasmático,
condiciones
fagos se ha propuesto como una terapia
ambientales y a su vez la molécula regrese a la
alternativa contra las especies de Vibrio que
célula, con la finalidad de que las proteínas
enferman animales marinos. Finalmente, el QS
transmembranales LuxP y LuxQ sensen la
de V. anguillarum regula al SST6, la
molécula autoinductora. Posteriormente, se
producción de pigmentos y la respuesta al estrés
forman complejos con el AI-2 y como respuesta
mediante la producción y sensado del AI-2,
se activan los reguladores transcripcionales
destacando la importancia de la molécula señal
AphA, HapR y LuxR, con la finalidad de
en patógenos monitoreados en el proceso de la
activar la producción de la bioluminiscencia y
acuicultura [107, 108, 110]. A modo de
otros factores de virulencia en Vibrio. En
resumen en la figura 13 se observa el
cuanto a fenotipos regulados por el AI-2 se han
mecanismo molecular del QS de algunas
sense
las
27 Artículo de revisión
que
el
AI-2
promueve
la
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
especies de Vibrio en el cual participan 3 moléculas autoinductoras. En este apartado
El mecanismo de QS en Vibrio regulado por QseB/KdpE
fueron de interés el AI-1 y sus variantes, así
El sistema QS se encuentra regulado por el
como el autoinductor CAI-1 y el AI-2. Así
sistema de proteínas QseB/KdpE que son
como
proteínas
las
enzimas
autoinductor
sintasa
de
tipo a
un
sensor sistema
cinasa de
que
(LuxM/CsqA/LuxI/LuxS) involucradas en el
corresponden
doble
primer paso del mecanismo del QS. Además de
componente como QseF/QseE, involucrado en
los reguladores transcripcionales del QS y los
la regulación de la virulencia y el metabolismo
genes que son activados por cada señal
en algunas bacterias Gram-negativas. Este
autoinductora en Vibrio. Así como fue de
sistema regula la formación del pedestal en las
interés resaltar la importancia de cada regulador
células epiteliales del huésped durante la
maestro de QS en el modelo de Vibrio para
infección de algunas enterobacterias, regula
comprender su mecanismo molecular.
varios genes metabólicos, genes de virulencia y
Figura 13. El Quorum Sensing de algunas especies de Vibrio (V. harveyi, V. fisheri y V. cholerae), regulado por moléculas autoinductoras (AI-2, AI-1 y CAI-1). Imagen adaptada de la información del KEGG [105].
28 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
genes de utilización de hierro. También regula
resultados revelaron que existe un aumento de
algunos sistemas de doble componente como
los niveles de transcripción del gen qseC y
RcsB/RcsC (involucrado en la síntesis de la
pomB (que codifica para un componente
cápsula de ácido colánico, la formación de
estructural del complejo motor del flagelo),
biopelículas, la división celular y la síntesis de
bajo la influencia de la E y NE [114]. Además,
proteínas de la membrana externa) y al par de
en V. parahaemolyticus por medio de la vía
proteínas PhoP/PhoQ (involucrado en la
QseC se regulan algunos genes relacionados
regulación de la expresión de genes implicados
con la virulencia como es el caso de la
en la virulencia, la adaptación a entornos
producción de pilina del sistema de secreción
ácidos, de baja concentración de Mg2+ y la
tipo IV, la movilidad del flagelo, la formación
resistencia a los péptidos antimicrobianos
de biopelícula, el sistema de secreción tipo VI
producidos como defensa por el huésped) [23,
y la biosíntesis de la pared celular bacteriana
111-113].
[113]. Además, por medio del análisis de
El sistema QS regulado por el sistema de
secuencias genómicas en las bases de datos de
proteínas QseB/KdpE depende de las hormonas
NCBI, se han encontrado los principales
asociadas
y
componentes del QS como los genes que
norepinefrina (NE) producidas por los seres
codifican para el regulador transcripcional
humanos. Estas señales activan la transcripción
correspondiente
de algunos factores de virulencia y el
al
estrés
epinefrina
(E)
al
sistema
componente
QseB
(número
crecimiento bacteriano por medio del secuestro
AWB75687),
la
de hierro del huésped, observando que por
(número de acceso; SUP35035) y la proteína
ejemplo V. cholerae se beneficia de estas
QseF
hormonas del estrés y posee la proteína cinasa
confirmando que es posible que el sistema de
QseC que reconoce a las moléculas N y NE
sensado del AI-3 se encuentre en el género
[114].
Vibrio [23].
Lo anterior, se dilucidó al observar que V.
Además, se ha descrito el mecanismo de
cholerae (el agente causal del cólera), exhibe
activación
una respuesta específica a epinefrina y
enterobacterias por medio de la activación de la
noradrenalina. Lo anterior fue confirmado con
cinasa QseC al sensar la E y NE de huéspedes
un monitoreo de genes por PCR de transcriptasa
humanos. Para lo cual el mecanismo de E. coli
inversa en tiempo real (RT-qPCR). Los
enterohemorrágica (EHEC) se ha descrito y 29
Artículo de revisión
(número
de
de
doble
de
acceso;
cinasa-histidínica
de
acceso;
ciertos
QseE
QGM33530),
genes
en
las
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
consiste en que QseC modula el estado de
116]. Y de esta proteína se sabe que regula un
fosforilación del regulador respuesta QseB y
sistema de transducción de señales, ubicado en
posteriormente se une a la región reguladora del
un operón (KdpABC), el cual es parte de la
flagelo
la
maquinaria de osmorregulación en Vibrio
desfosforilación de QseB es fundamental para
[116]. Finalmente, se ha descubierto que Vibrio
desreprimir al regulón flhDC y mantener la
posee un sistema incompleto de QS del tipo
expresión génica de la movilidad. También,
LuxR-solo o SdiA cuya función es detectar al
QseC fosforila a 2 reguladores respuesta (QseF
AI-1 exógeno producido por diferentes especies
y KdpE), juntos activan la expresión de los
bacterianas y propiciar una comunicación entre
genes del sistema de secreción tipo III y el gen
especies, así como la activación de genes en
de toxina Shiga stx2 [112]. Asimismo, se ha
respuesta al comportamiento bacteriano. A
encontrado que el regulador transcripcional
continuación, en la figura 14 se muestra el
KdpE en la secuencia genómica de V. cholerae
mecanismo de QS regulado por QseB, KdpE y
(número de acceso; A0A0H6EMM7) [115,
SdiA en Vibrio.
(flhDC).
En
contraste,
Figura 14. El sistema de QS en Vibrio está regulado por la detección de la epinefrina (E), norepinefrina (NE) y el AI-1 (por medio del regulador SdiA). Imagen adaptada de la información obtenida por varios autores [111-113, 117].
30 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
Otras moléculas señal involucradas en la regulación del QS en algunas especies de Vibrio
antibacteriano. Tras la detección de NO, algunas especies bacterianas expresan un conjunto
La etanolamina
de
genes
de
respuesta
para
contrarrestar este compuesto tóxico. Por lo que,
Es un metabolito intestinal comúnmente
las proteínas de unión al grupo hemo conocidas
producido
bacterias.
como H-NOX, se unen al NO por medio de un
Algunos estudios han demostrado que la
dominio hemo de Fe (II). La función del grupo
etanolamina interactúa con la proteína cinasa
H-NOX es modular la actividad de las cinasas
CqsR producida por V. cholerae en el dominio
del QS, que se asocian a una cinasa histidínica
de unión al periplasma, inhibiendo la expresión
conocida como HqsK. En V. harveyi y V.
génica de la virulencia en el huésped cuando
parahaemolyticus, la cinasa histidínica se
hay una alta densidad celular [112]. El
alimenta en los circuitos del QS utilizando a las
mecanismo de unión de la etanolamina a la
proteínas LuxPQ, CqsS y LuxN. En ausencia de
proteína CqsR se ha descrito por medio de la
NO, la cinasa histidínica HqsK fosforila a la
interacción de la etanolamina con el dominio
proteína LuxO por medio de la proteína LuxU
CACHE de la proteína CqsR, que es
[112]. Lo cual, disminuye la fosforilación de
importancia para la detección y la transducción
LuxU y LuxO, lo que resulta en la producción
de señales [118]. Sugiriendo que V. cholerae
de bioluminiscencia en V. harveyi [112, 119].
utiliza la cinasa CqsR como un receptor para
También, se ha descrito que la simbiosis de V.
integrar información obtenida al captar señales.
harveyi se produce porque el patógeno se
Es decir, sensa la etanolamina exógena como
adhiere a las superficies de animales marinos
una señal ambiental producida por otras
para conseguir nutrientes como el órgano
especies con la finalidad de modular los
emisor de luz bilobulado del calamar brindando
principales factores de virulencia de V.
bioluminiscencia al hospedero [120]. Para
cholerae e incluso el comportamiento grupal
iniciar esta asociación, las células de V. harveyi
con otras especies y durante la colonización del
pasan por varias etapas distintas desde la vida
hospedero [118].
libre en el bacterioplancton, hasta la formación
por
hospederos
de
de una agregación multicelular cerca de los poros en la superficie del órgano de luz del
Detección de óxido nítrico (NO)
calamar, pasando por la migración a través de
El NO es producido por una gran variedad de células
animales
como
un
los poros y hacia las criptas profundas en el
mecanismo 31
Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
órgano de luz, donde la población de simbiontes
como
crece y produce luz [120]. Este fenómeno
mecanismo se basa en que, a baja densidad
simbiótico modula la colonización simbiótica
celular las dos cinasas (LuxQ y AinR) activan
de V. fisheri en el calamar Euprymna scolope.
una cascada de fosforilación que va de LuxU a
Por medio del sensado de NO producido por el
LuxO. Y a su vez, ambas proteínas activan la
calamar, revelando que V. fisheri normalmente
transcripción del gen qrr1, disminuyendo la
detecta la molécula señal NO generada por el
transcripción del regulador LitR. Esta proteína
calamar, por medio de la proteína H-NOX. Con
tiene un papel como regulador positivo que
la finalidad de modular la expresión de la
promueve la producción de bioluminiscencia en
capacidad de absorción de hierro durante las
V. cholerae y el ortólogo de LitR conocido
primeras etapas de la simbiosis en los órganos
como HapR controla la transcripción del gen
de luz del calamar. Sugiriendo que Vibrio
dns, que codifica para una nucleasa que
utiliza la proteína H-NOX como un mecanismo
interfiere con la captación de ADN. En
de adaptación de Vibrio en su hospedero debido
comparación con el comportamiento anterior,
a que la concentración de NO es tóxica para la
en alta densidad celular hay una alta producción
bacteria [121]. A su vez, se ha descubierto que
de autoinductores (1 y 2) como efecto se
el NO coordina la expresión de genes de
observa que la actividad enzimática de LuxQ y
virulencia como la producción de flagelo y la
AinR cambia a fosfatasa, disminuyendo así los
formación de biopelícula. Observando que
niveles de Qrr1 aumentando los niveles de LitR
tanto V. harveyi y V. parahaemolyticus pueden
y la producción de bioluminiscencia en Vibrio
cambiar
[124].
su
estilo
de
vida
bacteriana,
la
bioluminiscencia
[123].
Cuyo
adaptándose a los cambios de las condiciones
En conclusión, el sensado del NO es de
ambientales. Por medio de pequeñas moléculas
importancia para
como el NO, utilizando el QS e incluso el di-
coordinar su
GMPc [119, 122, 123].
estrategia para sobrevivir como simbionte en el
Hay que resaltar que el NO promueve la
calamar, en sinergia con el QS [95].
Vibrio
porque permite
comportamiento como una
transcripción del gen regulador maestro opaR a baja densidad celular. Además de que hay una
Detección del 3,5-dimetil-pirazin-2-ol (DPO)
relación indirecta de NO con los reguladores El análisis de las moléculas señal ha
maestros de QS (AphA, LuxR y LitR), que
demostrado que un grupo hidroxilo y carbonilo
concluye en la activación de genes bacterianos 32
Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
ubicado en la posición 2' del DPO posee un
ausencia
papel biológico importante debido a que
transcripcional de VqmA aumenta en respuesta
asegura la unión VqmA (un regulador
a concentraciones crecientes del DPO, lo que
transcripcional de QS) [130]. Al comparar la
permite que VqmA impulse la transición de
estructura química del DPO se encontró que
detección de quórum [125]. A su vez, estudios
utiliza sustratos de síntesis parecidos a su
adicionales de cristalización del regulador
homólogo el AI-3 descrito por Sperandio y cols
VqmA revelaron que la proteína posee un
[112]. La molécula del DPO puede formar un
dominio homodímero (PAS) en el N-terminal y
complejo con el regulador VqmA, el cual posee
un dominio de unión al ADN en el C-terminal.
un dominio de unión al ADN y regula el
Se ha concluido que la proteína VqmA se une
mecanismo de QS activando algunos genes
directamente a una molécula de DPO por medio
bacterianos en Vibrio (figura 15A) [129]. El
de un bolsillo hidrofóbico compacto en la
mecanismo de regulación se basa en que el
proteína, que consta de una hoja β antiparalela
regulador VqmA sensa la molécula DPO,
de seis hebras y varias hélices α como se
activando la transcripción de vqmR, que
observa en la figura 15B bajo un modelo de
codifica para un ARN pequeño. Su función es
lazos y listones [126].
reprimir los genes necesarios para la formación
Otro elemento importante es que el dímero del
de biopelícula y la producción de toxinas del
regulador VqmA interactúa con la secuencia
tipo Rtx. Por medio de la represión del
cuasi-palindrómica del promotor del gen vqmR
regulador transcripcional de unión al ADN
utilizando el dominio de unión al ADN.
(VpsT) [12, 19, 129, 125]. Gracias al análisis de
Adicionalmente, los estudios de cristalización y
genomas se ha encontrado que el sistema de QS
acoplamiento
del patógeno V. cholerae y E. coli son parecidos
vislumbrar que los residuos aminoacídicos
debido a que presentan muchas de las proteínas
como Phe-67 y Lys-101 ubicados en la proteína
y reguladores que conforman el sistema QS
reguladora VqmA juegan un papel clave en el
como la proteína VqmA, la cual se une al ADN
reconocimiento de moléculas (figura 15C)
activando algunos genes en respuesta al QS [12,
[126]. Además, se ha encontrado que la
112].
proteína VqmA permite la unión del fago
De acuerdo con recientes estudios en V.
VP882 y utiliza el QS para infectar a V.
cholerae, se ha encontrado que VqmA activa la
cholerae manipulando la biología de la bacteria
transcripción del gen vqmR a nivel basal en
utilizando un receptor de QS conocido como 33
Artículo de revisión
del
DPO.
molecular
Y
la
han
actividad
permitido
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
Figura 15. (A) Estructura cristalina que representa la unión del regulador VqmA con el ADN [129]. El PDB de la proteína corresponde al código 6IDE y las imágenes fueron visualizadas en USF chimera [127, 128]. (B) Unión del regulador VqmA-DPO obtenido de los estudios experimentales de [129, 130]. El PDB de la proteína corresponde al código 6KJU. (C) Representa la interacción ligandoproteína del complejo VqmA-DPO. Las imágenes fueron visualizadas en USF chimera y Discovery studio, 2020 [127, 128].
VqmAPhage, [126]. Por lo que es de importancia
transmembranal CqsR para activar a la proteína
conocer los mecanismos por los cuales el fago
LuxU y posteriormente se inicie una cascada de
infecta a Vibrio para combatir la virulencia
regulación por medio de los Qrr. Activando a
causada por el microorganismo, ya que los
los reguladores maestros de QS (AphA, LuxR,
fagos son ampliamente utilizados como terapia
LitR y OpaA) cuya función es activar genes a
en la acuicultura [126].
baja y alta densidad celular, de acuerdo con las
El mecanismo de sensado de la etanolamina, el
necesidades de la bacteria. Mostrando que a
NO y el DPO, así como su relación con el QS
baja densidad celular se activan los genes de la
de Vibrio se observa en la figura 16, mostrando
biopelícula, los factores de virulencia y el
que la etanolamina y DPO entran a la célula
sistema de secreción tipo III. En alta densidad
mediante difusión pasiva. Para lo anterior, la
celular
etanolamina
bioluminiscencia y el sistema de secreción tipo
necesita
de
la
proteína 34
Artículo de revisión
se
activan
genes
como
la
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
VI. Mientras que, el DPO se une al regulador
cFP: Ciclo-(L-Phe-L-Pro)
VqmA para activar al ARN regulador VqmR y
La molécula cFP es una dicetopiperazina o
a su vez se observa que Hfq regula
autoinductor producido por Vibrio. El cFP es
negativamente los genes de la síntesis de la
una molécula difusible que no requiere energía
biopelícula [112].
ni maquinaria de membrana para transportarse
Finalmente, se ha descrito que el DPO forma
por la membrana bacteriana. El autoinductor
complejos con la proteína VqmAPhage, para
cFP alcanza niveles máximos de concentración
intervenir el sistema QS del huésped mediante
cuando las células entran en fase estacionaria y
la unión tanto al DPO producido por el huésped
a su vez, desencadena la expresión de una serie
como a su promotor afín (Pqtip) para inducir la
de genes asociados con la patogenicidad de
transición de lisogenia a lisis del fago. Mientras
Vibrio [130, 131].
que VqmA no puede influir en la vía inducida por VqmAPhage, lo que sugiere una regulación asimétrica [112, 129].
Figura 16. Mecanismo de co-regulación de la activación de genes de QS en Vibrio por el sensado de la etanolamina, NO y DPO. Imagen adaptada de Barrasso et al., 2020 [112].
35 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
La molécula cFP posee varias actividades
con la unión del ARNm con el factor sigma
biológicas como: antibacteriana, antifúngica,
alterno RpoS que a su vez, induce la
puede inducir la diferenciación de tipo
transcripción del gen katG que codifica una
intestinal de células de carcinoma de colon
peroxidasa que desintoxica y protege al
humano, inhibe a las topoisomerasas de ADN
patógeno Vibrio del ROS producidas por el
bacteriano e induce la apoptosis en células con
huésped. En la figura 17, se representa la
cáncer de colon. Además, inhibe la producción
estructura química del autoinductor cFP y el
de interferón (IFN)-β al inducir un cambio
mecanismo de respuesta en V. vulnificus al
conformacional en el gen inducible por ácido
sensar las ROS producidas por las células
retinoico (RIG-I), afectando la respuesta
humanas [131].
inmune innata que causa la apoptosis de líneas celulares humanas al elevar los niveles
CONCLUSIONES
intracelulares de las especies reactivas de
El presente estudio describió los hallazgos en el
oxígeno (ROS). Estas características sugieren
género Vibrio con respecto a los mecanismos de
que la cFP no es solo una molécula de
QS,
señalización, sino que también actúa como un
bacterianos relacionados con la virulencia. A la
factor de virulencia en Vibrio [130, 131].
fecha, el mecanismo de QS en Vibrio está
Estudios recientes en Vibrio han ayudado a
encargado de sensar moléculas autoinductoras
descubrir que la proteína estructural nucleoide
con la finalidad de activar a los reguladores
del tipo histona (H-NS), puede reprimir la
transcripcionales de QS a baja y alta densidad
expresión del regulador maestro de la vía de
celular (AphA, LuxR, LitR y OpaA). Y además
señalización de cFP conocido como LeuO al
de regular fenotipos bacterianos, que en su
unirse directamente en la región ubicada río
mayoría son factores de virulencia como la
arriba del gen leuO [131]. Además, existe un
producción de toxinas, los sistemas de
mecanismo de activación de genes de virulencia
secreción (3, 4 y 6), la biopelícula, la
en Vibrio, cuyo mecanismo de señalización
producción de metaloproteasas, la movilidad y
inicia mediante el sensado de la molécula cFP y
la defensa de Vibrio en contra de algunos fagos.
se desencadena la activación de una vía de
A su vez, se ha dilucidado por medio de
transducción de señales en el patógeno Vibrio
diferentes estudios, que Vibrio posee el sistema
por medio del complejo de proteínas ToxR-
de señalización dominado por el par de cinasas
LeuO-vHU. Esta cascada de señalización inicia
histidínicas QseC y QseE, que en respuesta a las 36
Artículo de revisión
la
regulación
de
ciertos
procesos
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
Figura 17. Mecanismo de activación de factores de virulencia y respuesta a las ROS por medio del autoinductor cFP en V. vulnificus [130]. Abreviaturas. ToxR (regulador de la toxina del cólera), ToxS (regulador transmembranal que interactúa con ToxR), vHUα y vHUβ (proteínas similares a las histonas), vvpE (gen que codifica para una metaloproteinasa), aldB (gen que codifica para la alfaacetolactato descarboxilasa), gabD (gen que codifica para la succinato-semialdehído deshidrogenasa), LeuO (activador transcripcional de leucina del tipo LysR), NF-ĸВ (factor nuclear potenciador de las cadenas ligeras kappa de las células β activadas), TNF-α (factor de necrosis tumoral) y IL-6 (interleucina-6). moléculas noradrenalina, epinefrina y el AI-3,
la biopelícula. Además de la modulación de la
activan genes de virulencia. Este sistema se
colonización simbiótica al responder a la
caracteriza porque es muy parecido al de las
etanolamina, producida por el hospedero. Con
enterobacterias
reguladores
la finalidad de atraer a la especie Vibrio por
homólogos a QseB, QseF y KdpE. También, se
quimiotaxis y el sensando de moléculas
han dilucidado nuevos mecanismos de QS
autoinductoras mediante una comunicación
relacionados con el sensado de moléculas señal
entre reinos. Por último, la molécula cFP es una
como el caso de la respuesta a los cambios de
molécula de señalización, que participa en la
concentración del NO producido por animales,
activación de la virulencia en Vibrio y como un
cuya función es regular la expresión de genes
factor de virulencia porque inhibe la producción
de virulencia como la producción del flagelo y
de interferón (IFN)-β en humanos impidiendo
porque
posee
37 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
la producción de ROS. Demostrando que el
que apaguen el quórum para reducir la
sistema de QS se dirige principalmente por 10
patogenicidad de las variantes de Vibrio. Por
moléculas señal que participan en la regulación
ello es de importancia conocer los componentes
de múltiples factores de virulencia en Vibrio. Y
moleculares del QS de Vibrio que ya están
a su vez, son co-regulados por múltiples
descritos y los nuevos, ya que pueden ser
proteínas y reguladores de QS, ya sea a baja y
blanco molecular de inhibidores de QS para
alta densidad celular. Observando que hay una
disminuir o atenuar la virulencia de Vibrio, en
regulación de los genes durante las diferentes
especial, porque es un patógeno de animales
fases del crecimiento de Vibrio, que son
marinos de consumo humano y se reportan
dependientes de la detección de quórum y de
personas que han enfermado por consumo de
múltiples reguladores. Encontrando que Vibrio
productos contaminados por Vibrio.
ajusta la expresión de sus genes para responder al estrés al expresar el SST6, el QS, las ROS y
CONFLICTO DE INTERESES
la producción de biopelícula. Obteniendo una
La autora declara que no tiene conflicto de
gran variedad de vías de regulación positiva y
intereses.
negativa de los factores de virulencia de Vibrio. Incluso se ha obtenido más información sobre
AGRADECIMIENTOS
los genes de virulencia regulados a baja
Agradecemos al Dr. Martín Pérez Santos por su
densidad celular por el regulador maestro AphA
valioso trabajo y enseñanzas para el desarrollo
y la co-regulación de ciertos genes con los
de este proyecto.
homólogos de LuxR. Además, se han descrito múltiples vías de QS REFERENCIAS
que son reguladas por las moléculas señal como las mencionadas en el presente trabajo. Con el
[1]. Metzger LC, Matthey N, Stoudmann C,
objeto de dar importancia a los mecanismos de
Collas EJ, Blokesch M. Ecological implications
regulación de los factores de virulencia, porque
of gene regulation by TfoX and TfoY among
hasta ahora, se desconocen las formas en que
diverse Vibrio species. Environ Microbiol.
muchas moléculas de señalización de QS
2019; 21(7):2231-2247.
producidas por la microbiota intestinal se
[2]. Nealson KH, Platt T, Hastings JW. Cellular
comunican con los patógenos como Vibrio, lo
control of the synthesis and activity of the
que dificulta encontrar moléculas novedosas
bacterial luminescent system. J Bacteriol.1970; 38
Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):1-49 Escobar-Muciño et al., 2021
104(1):313-322.
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Contaminantes emergentes en aguas y remediación de suelos con nanopartículas Mishell Daniela Álvarez Calvopiña* iD, Mateo Joel Molina Maya** iD, Génesis Andrea Recalde Parra*** iD Ingeniería Biotecnología, Ciencias de la Vida y Agricultura, Universidad de las Fuerzas Armadas ESPE, Quito, Ecuador. Email autores corresponsales: *mdalvarez6@espe.edu.ec, **mjmolina5@espe.edu.ec, ***garecalde@espe.edu.ec Recibido: 17 mayo 2021. Aceptado: 12 septiembre 2021 RESUMEN Las matrices ambientales de aire, suelo y agua se ven alteradas por contaminantes, por esta razón, es necesario encontrar tecnologías que sean capaces de proporcionar remediación ambiental. En la presente revisión se aborda a los contaminantes emergentes en aguas y el uso de nanopartículas para la remediación de suelos contaminados. Los contaminantes emergentes (CE) son aquellos que aún no se encuentran regulados, pero que pueden representar un peligro actual o futuro para el ecosistema en general. Los contaminantes orgánicos emergentes (COEs) son un grupo de sustancias orgánicas artificiales que no se encuentran en el medio ambiente de forma natural, y su presencia causa daños al ecosistema. Dentro de este grupo se definen tres subgrupos: los productos farmacéuticos y de cuidado personal (PPCPs), los contaminantes orgánicos persistentes (COPs) y las sustancias químicas disruptoras endócrinas (DEs). Se ha planteado el uso de nanomateriales de ingeniería (NMI) como posibles remediadores, dentro de ellos se encuentra las nanopartículas (NP). Estos son materiales cuyo tamaño es menor a los 100 nm y que constan de tres capas: superficial, caparazón y núcleo. Para su fabricación existen dos estrategias principales: de arriba hacia abajo y viceversa. Las NP más utilizadas son aquellas que tienen una base de hierro (ZVI). La remediación de suelos mediante el uso de NP se da a través de tres procesos principales: adsorción, transformación y fotocatálisis; además, se puede hacer uso de tres procesos adicionales como son la absorción, quimiosorción y fisisorción. En este trabajo se considera el uso de NP para la remediación de suelos contaminados con: metales pesados, pesticidas y compuestos orgánicos persistentes. Palabras clave: Contaminantes; nanopartículas; suelo; remediación.
50 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):50-74 Álvarez et al., 2021
ABSTRACT The environmental matrices of air, soil and water are altered by pollutants, for this reason, it is necessary to find technologies that are capable of providing environmental remediation. This review addresses emerging pollutants in waters and the use of nanoparticles for the remediation of contaminated soils. Emerging pollutants (EC) are those that are not yet regulated, but that may represent a current or future danger to the ecosystem in general. Emerging organic pollutants (EOCs) are a group of man-made organic substances that are not found in the environment naturally, and their presence causes damage to the ecosystem. Within this group, three subgroups are defined: pharmaceutical and personal care products (PPCPs), persistent organic pollutants (POPs) and endocrine disrupting chemicals (DEs). The use of engineering nanomaterials (NMI) has been proposed as possible remedies, among them are nanoparticles (NP). These are materials whose size is less than 100 nm and which consist of three layers: surface, shell and nucleus. For its manufacture there are two main strategies: from top to bottom and vice versa. The most commonly used NPs are those that have an iron base (ZVI). Soil remediation through the use of NP occurs through three main processes: adsorption, transformation and photocatalysis; In addition, three additional processes can be used, such as absorption, chemosorption and physisorption. In this work the use of NP for the remediation of contaminated soils with: heavy metals, pesticides and persistent organic compounds is considered. Keywords: Pollutants; nanoparticles; soil; remediation.
INTRODUCCIÓN
encontrarse “regulados” en algunos países,
Las matrices de agua, suelo y aire de todo el
representan un problema medio ambiental [2].
mundo están actualmente contaminadas. En los
Otros contaminantes, como los emergentes, son
océanos se pueden encontrar islas de desechos
de preocupación constante dado que cada año
plásticos, así como contaminación por aguas
se crean un elevado número de nuevas
residuales y descargas industriales en las costas.
sustancias químicas, que son empleadas en
El uso de productos químicos orgánicos e
diversidad de actividades humanas y liberadas
inorgánicos en las plantaciones representan un
posteriormente al ambiente [3]. El principal
problema de contaminación a nivel terrestre.
problema con los contaminantes emergentes
Las emisiones de las plantas industriales y el
(CE) es que no están legislados, aun cuando se
smog producido por los transportes son fuentes
conocen sus posibles efectos negativos en las
de alteración de la matriz aire [1]. Los
matrices agua, suelo y aire, y directamente en el
contaminantes antes mencionados, a pesar de
ser humano [4,5]. 51
Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):50-74 Álvarez et al., 2021
contaminación
solubilizan con facilidad y no se evaporan en
existentes, se han propuesto el uso de varias
temperaturas o presiones normales, estas
tecnologías para remediar estos inconvenientes
características
en las matrices ambientales, como la adsorción,
facilidad al suelo y agua, causando efectos
fotocatálisis y filtración. En los nanomateriales
nocivos en humanos y animales, como:
se
alteraciones del sistema inmunológico, daño al
Dados
los
problemas
encontraron
de
propiedades
efectivas
y
les
nervioso,
permite
cáncer
ingresar
y
con
convenientes para estos procesos, por su
sistema
trastornos
adecuada relación en cuanto a su área
reproductivos [4,5]; además, pueden causar
superficial y volumen, lo que puede producir
daños ecológicos, como retraso en la madurez
una mayor reactividad de estas [6].
de peces y disminución de población de algas, lo que es preocupante considerando que las algas influyen directamente en el equilibrio del
CONTAMINANTES EMERGENTES EN
sistema acuático [4,9]
AGUAS
Otra subclase de CE son los contaminantes
Se consideran contaminantes emergentes (CE)
orgánicos persistentes (COPs). Los COPs son
aquellos que aún no están regulados, pero que
un gran grupo de contaminantes que se
pueden representar un peligro actual o futuro.
caracterizan por una vida media ambiental
Estos no son necesariamente contaminantes
prolongada y un alto potencial de acumulación
nuevos, sino que se los ha detectado
en las redes alimentarias y los organismos. Los
recientemente o se ha analizado su preocupante
COPs más volátiles tienen la capacidad de
toxicología [2]. La calidad de los cuerpos de
volver a dispersarse en la atmósfera después de
agua se ve deteriorada por la entrada de
su aplicación. Impulsados por el transporte
contaminantes orgánicos e inorgánicos. Los
atmosférico de largo alcance, estos COPs más o
contaminantes orgánicos emergentes (COEs)
menos volátiles pueden viajar lejos de las
son sustancias orgánicas artificiales que no se
regiones industrializadas y depositarse en áreas
encuentran en el medio ambiente de forma
remotas como los polos, representando un
natural, y su presencia, debido a la falta de
peligro para los ecosistemas [10].
regularización, causa daños al ecosistema [2,7].
Las sustancias químicas disruptivas endócrinas
Los productos farmacéuticos y de cuidado
(DEs) se definen como sustancia o mezcla
personal (PPCPs) pertenecen a la subclase COE
exógena que altera la función o funciones del
[8]. Los PPCPs son bioactivos, no se
sistema endócrino y, en consecuencia, causa 52 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):50-74 Álvarez et al., 2021
efectos adversos para la salud en un organismo,
residuales de industrias y hospitales, también
su progenie, o subpoblaciones. Los DEs
son fuentes de contaminantes [11,14]
engloban un grupo de productos químicos muy
Las industrias aportan en el incremento de estos
heterogéneos, e incluyen tanto compuestos
CE al eliminar sus desechos químicos, la
naturales como sintéticos [11]. Los DEs tienen
agricultura al utilizar plaguicidas y fertilizantes
la capacidad de interactuar y afectar los
que son almacenados en suelos y lavados por
receptores tiroideos, la fertilidad masculina, la
aguas de riego llegando a contaminar otras
hemostasia de hormonas, la progresión del
fuentes, la ganadería al utilizar medicamentos
cáncer, los receptores de glucocorticoides y el
los cuales contaminan aguas subterráneas y
sistema cardiovascular [12].
aguas de ríos [15]. La mayoría de CE son orgánicos, sin embargo,
A. Fuentes y origen de los contaminantes
en los últimos años se han incluido compuestos
Los CE pueden llegar a aguas superficiales,
inorgánicos como las nanopartículas. Estas
aguas subterráneas, sedimentos, suelos y
sustancias pueden ser agrupadas de diferente
atmósfera, por diferentes fuentes. Las plantas
manera como se ejemplifica en la figura 1 [16].
de tratamiento de aguas residuales son el principal punto de entrada de los contaminantes
B. Formas químicas
emergentes al medio ambiente [13]. Estas
Los PPCPs detectados con frecuencia en el
contienen compuestos farmacéuticos, que son
medio ambiente son: antibióticos, analgésicos,
excretados por humanos y/o animales; de
esteroides,
hecho, se estima que hasta el 90% de los
antidepresivos,
antipiréticos,
estimulantes, antimicrobianos, desinfectantes,
medicamentos orales ingeridos terminan en las
fragancias
aguas residuales [14].
y
cosméticos
(desodorantes,
jabones, tintes, perfumes, champús, cremas,
Otras fuentes son los compuestos que forman
pasta dental) [4]. En un estudio realizado en
parte de productos comerciales, como los
Europa se detectaron comúnmente 5 fármacos
tensioactivos. Estos se liberan a través del agua
y 22 compuestos de cuidado personal (PCP) en
que se utiliza para la limpieza de la casa o en el
aguas subterráneas mencionados en la Tabla 1.
enjuague después del baño. Los lixiviados de
Además, se resumen los principales COPs y
los vertederos, la escorrentía agrícola, aguas
DEs naturales y artificiales.
53 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):50-74 Álvarez et al., 2021
Figura 1. Ejemplos de varios contaminantes emergentes [14]. Tabla 1. Ejemplos de contaminantes emergentes PPCPs, COPs y DEs [2,11,12,17,18]. Contaminantes
Principales exponentes
Sustancias perfluoroalquilo (PFASs)
Ejemplos Antiepilépticos Carbamazepina (CBZ) Sulfametoxazol Diclofenaco (DCF) e ibuprofeno (IBU) Bezafibrato Benzofenona N,N-dietil-m-toluamina (DEET) Triclosán Benzofenona-3 Propilparabeno Ácido perfluorooctano sulfónico (PFOS)
Éter de polibromodifenilo (PBDEs)
Éter pentabromodifenílico comercial (penta-BDE)
Fármacos PPCPs:
COPs:
Compuesto de cuidado personal (PCP)
Naftalenos policlorados (PCNs) Parafinas cloradas de cadena corta (SCCPs) Lignanos Cumestanos Isoflavonas Micotoxinas Bifenilos policlorados (PCB) Bifenilos polibromados Diclorodifeniltricloroetano Alquilfenoles Bisfenol A (BPA) Ftalato de dietilo (DEP) Ftalato de dinpropilo (DPrP) Ftalato de dihexilo (DHXP)
Naturales
DEs: Sintéticos
54 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):50-74 Álvarez et al., 2021
C. Transformaciones, procesos transporte y destino en aguas y suelos
contaminante y de las características del medio
de
ambiente. Es decir, cuanto mayor es el
Los CE son lo suficientemente móviles como
contenido de lípidos en plantas o animales,
para filtrarse desde la parte superior del suelo a
mayores son las tasas de sorción de COEs no
capas más profundas donde pueden transferirse
polares [14,19].
fácilmente a las plantas por absorción. Si estas
Una
plantas llegan a la cadena alimenticia, pueden
compartimento ambiental, puede sufrir varios
representar serios problemas para la seguridad
fenómenos
alimentaria [14].
dilución, hidrólisis, fotólisis, biodegradación,
Los CE están presentes en el agua y el suelo;
volatilización y oxidación, presentados en la
por lo tanto, pueden acumularse en plantas,
figura 2 y explicados en la tabla 2. Cada uno de
animales e incluso en el ser humano. La tasa de
estos fenómenos conduce a la degradación,
transferencia de los COEs al agua, plantas y
transformación o persistencia del compuesto en
animales
el medio ambiente [11].
depende
de
la
polaridad
del
vez
que
un
como:
COEs
adsorción,
Figura 2. Procesos de transporte de los contaminantes emergentes [14].
55 Artículo de revisión
alcanza
un
absorción,
AyTBUAP 6(24):50-74 Álvarez et al., 2021
Tabla 2. Definición de los fenómenos que pueden sufrir los CE [20]. Proceso Definición Adsorción Fenómeno mediante el cual una matriz sólida o líquida atrae y retiene en su superficie: gases, vapores, líquidos o cuerpos disueltos Absorción Separación de uno o más componentes de una mezcla gaseosa con (química) la ayuda de un solvente líquido. Hidrólisis Hace referencia a la descomposición de sustancias orgánicas por acción del agua Fotólisis Descomposición química que, durante la fotosíntesis, sufre una molécula de agua debido a la acción de los rayos UV Biodegradación Descomposición natural y no contaminante de sustancias o productos por la acción de agentes biológicos Volatilización Cambio de estado de una sustancia de estado sólido a gaseoso, sin pasar por el estado líquido, debido a un aumento de temperatura Oxidación Aumento de la cantidad de oxígeno en un compuesto o sustancia
Los COPs pueden transportarse a través del
papel
suelo y como los suelos juegan un papel
ecosistema. La exposición a los CE, incluso a
importante en el ciclo global de contaminantes
niveles traza, puede alterar la diversidad de la
y son vínculos críticos entre los procesos
comunidad microbiana, así como su función en
atmosféricos e hidrológicos globales, ayudan a
el ecosistema. Estas alteraciones pueden influir
dispersar COPs aumentando la contaminación
en la función del ecosistema y la biodiversidad
[17]. Una vez que los COPs se adecuan en
[13].
aguas o suelos, empieza su proceso de
La
degradación. La mayoría de los procesos de
contaminantes farmacéuticos, incluidos en los
degradación de los COPs en el medio ambiente
PPCPs se calcula mediante la CE50 [8]. Estos
son
Sin
pueden provocar efectos crónicos, como
embargo, las vidas medias de los procesos de
alteraciones en los sistemas metabólicos o
biodegradación
son
reproductivos en organismos no objetivos;
significativamente largas, lo que explica su
pueden conducir a la resistencia antibiótica de
persistencia en el medio ambiente [21].
los microorganismos planteando problemas de
asistidos
por
de
microorganismos.
los
COPs
importante
toxicidad
en
aguda
el
que
equilibrio
presentan
del
los
salud tanto para humanos como para animales D. Toxicidad e impacto en las matrices ambientales: agua y suelo La microbiota natural de ríos, ambientes
[22]. Dado que la vegetación y especialmente los suelos son importantes reservas de carbono
marinos, humedales e incluso suelos tiene un 56 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):50-74 Álvarez et al., 2021
orgánico, también son potenciales grandes
en ensayos de biotoxicidad por su sensibilidad
reservorios de COPs. La contaminación de
a agentes químicos [25,26]) y el crustáceo de
suelos por COPs causa toxicidad en las plantas,
agua dulce Daphnia magna (que ocupa una
puesto que ingresan a estas junto con otros
posición clave en la red alimentaria acuática al
nutrientes del suelo. Los receptores finales de
vincular
COPs son los herbívoros y los seres humanos
secundarias [27]); se determinó que los
[17].
compuestos por sí solos (en diferentes
Los COPs se encuentran de manera ubicua en
concentraciones) y la mezcla de los compuestos
fuentes de agua por lo que han sido encontrados
ocasionan embriotoxicidad y problemas en la
en tejidos grasos de mamíferos marinos y en
metamorfosis de lavas de C. gigas debido a que
algunos
su
en estas etapas se produce una formación de
cadena
ejes morfológicos y reordenamiento de células.
alimentaria, lo que genera una alta exposición
En P. subcapitata producen una inhibición en
de los depredadores del nivel trófico superior
su crecimiento y en D. magna ocasionan la
[12]. La alta exposición a COPs puede causar
inhibición de su movimiento llegando a alterar
varios problemas de salud como: alteraciones
funciones motoras. Además, se concluyó que
endocrinas, enfermedades cardiovasculares,
TCS y AMPA fueron, las sustancias químicas
cánceres, diabetes, defectos de nacimiento y
más tóxicas (CE50 <1 mg.L-1) y menos tóxicas
disfunciones del sistema inmunológico y
(CE50> 50 mg.L-1) respectivamente. Los
reproductivo [23].
autores mencionan también que dado el efecto
En un estudio realizado en 2017 en el que se
tóxico observado en C. gigans, esta especie
evalúa la toxicidad de los PPCPs y COPs:
puede considerarse un sistema modelo para
venlafaxina ansiolítica (VEN), carbamazepina
evaluar la toxicidad en aguas [28].
antiepiléptica
(CBZ),
Caenorhabditis
metilparabeno
(MP),
peces.
Esto
bioacumulación
a
ha
través
producido de
el el
la
conservante
las
producciones
elegans,
primarias
también
se
y
ha
antimicrobiano
utilizado como un sistema modelo para evaluar
triclosán (TCS) y el ácido aminometilfosfónico
la toxicidad de los DEs, dada su sensibilidad a
(AMPA), en las especies acuáticas: ostra del
los tóxicos. Los estudios de toxicidad llevados
Pacífico Crassostrea gigas (una especie de
a cabo en 2019 han demostrado que los DEs
acuicultura líder en el mundo [24]), alga verde
pueden tener efectos en la fisiología y en la
de agua dulce Pseudokirchneriella subcapitata
expresión génica de este organismo [16]. Los
(un importante productor primario y utilizada
DEs pueden interferir con el sistema endocrino 57
Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):50-74 Álvarez et al., 2021
y alterar la función fisiológica de las hormonas
Dibenzoparadioxinas
al imitar, bloquear o alterar el papel de las
policlorados (PCDD/PCDF)) que se forman o
hormonas que afectan la salud de las especies
liberan
humanas
disruptores
actividades antropogénicas y que deben ser
endocrinos también pueden interferir con las
tratados de acuerdo con lo mencionado en el
hormonas naturales incluso en concentraciones
artículo 5 del Convenio de Estocolmo. El
bajas. Un efecto directo en los peces es la
Convenio es aplicable para los 151 países
aparición de cambios en las características
miembros, entre los que se encuentran países
sexuales debido a que los tejidos reproductores
desarrollados
masculinos presentan cambios morfológicos
Unidos, y países en vías de desarrollo como:
relacionados con la feminización; dichos
Bolivia, Ecuador, Colombia, México, Costa
cambios se han encontrado en peces de agua
Rica, entre otros.
dulce de todo el mundo [14].
Una de las normativas, que han adaptado las
y
animales.
Los
de
y
manera
con
no
dibenzofuranos
intencional
excepción
de
por
Estados
recomendaciones del convenio, es la europea E. Normativa
que fue aprobada en 2019 con el nombre de
Debido a que los COEs se encuentran en trazas
Reglamento (UE) 2019/1021. En esta se han
dentro del medio ambiente, especialmente en
incluido COPs como: PFOs, PBDEs. Además,
suelo y aguas, no existe una normativa
en este reglamento se han integrado algunos
específica para ellos. Sin embargo, algunos
DEs como PCB. En ambos casos el valor
COEs específicamente los COPs han tratado de
máximo de concentración es 50 mg.Kg-1 [30].
normarse, para ello se han recurrido a diferentes
Actualmente los riesgos ambientales que
convenios. El principal es el Convenio de
presenta la exposición a PPCPs no se
Estocolmo, que trata de proteger la salud
encuentran
humana y ambiental de los COPs. El Convenio
características de estos productos son conocidas
consta de tres anexos, el anexo A contiene
y se reconocen sus posibles efectos adversos
COPs que se tienen que eliminar, en el anexo B
principalmente en la vida acuática [4].
normados,
aun
cuando
las
se encuentran los COPs que se deben restringir con sus respectivas excepciones (Tabla 3); y en el
anexo
C
se
mencionan
los
NANOPARTÍCULAS PARA LA REMEDIACIÓN DE SUELOS Los nanomateriales de ingeniería (NMI) debido
COPs
(Hexaclorobenceno (HCB), Pentaclorobenceno (PeCB),
Bifenilos
policlorados
a su tamaño pequeño, alta superficie específica,
(PCB),
reactividad y la versatilidad, son considerados 58 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):50-74 Álvarez et al., 2021
Tabla 3. Anexos A y B del Convenio de Estocolmo. Anexo
A
Compuesto Aldrina Alfa y beta hexaciclohexano Clordecona Dieldrina Endrina Heptacloro Hexabromofenilo Lindano
Bifenilos policlorados (PCB)
Éter de tetrabromodifenilo y éter de pentabromodifenilo DDT (1,1,1-tricloro-2,2-bis (4clorofenil) etano) Ácido perfluorooctano sulfónico (PFOS), sus sales y fluoruro de perfluorooctano sulfonilo (PFOSF) B
Excepciones Ectoparasiticida local e insecticida. Ninguna Ninguna En actividades agrículas. Ninguna Termiticida Ninguna Producto farmacéutico para la salud humana para el control de la pediculosis y la sarna como tratamiento de reserva. Parte II del anexo A: En equipos como transformadores, condensadores u otros: identificar, etiquetar y retirar de uso todo equipo que contenga más del 10% y 0.05% de PCB y volúmenes superiores a 5 L; y 0.005% de PCB y volúmenes superiores a 0.05 L Parte III del anexo A: Artículos que contengan estos componentes deberán ser eliminados o reciclados siguiendo protocolos de protección ambiental Uso en la lucha contra los vectores de enfermedades como la malaria. Intermediario en la producción de dicofol. Parte III del anexo B: • Creación de imágenes ópticas • Revestimientos fotorresistentes y • antirreflejantes para semiconductores • Agente decapante para semiconductores compuestos y filtros de cerámica • Fluidos hidráulicos para la aviación • Recubrimiento metálico (recubrimiento metálico duro) únicamente en sistemas en que la salida controla la entrada • Determinados dispositivos médicos (como las capas de copolímeros de etileno tetrafluoroetileno (ETFE) y la producción de ETFE radioopaco, dispositivos médicos de diagnóstico in vitro, y filtros de color CCD) • Espumas contra incendios • Cebos para el control de hormigas cortadoras de hojas de Atta spp. y Acromyrmex spp. • Insecticidas para el control de hormigas de fuego rojas importadas, y termitas • Producción de petróleo por medios químicos • Alfombras • Cuero y ropa • Textiles y tapizados • Papel y envoltorios • Revestimientos y aditivos para revestimientos • Caucho y plásticos
Adaptado de: Convenio de Estocolmo sobre contaminantes orgánicos persistentes COPs [29].
59 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):50-74 Álvarez et al., 2021
como una alternativa potencial para eliminar
es decir, para construir materiales de tamaño
contaminantes recalcitrantes. Además, logran
nanométrico a partir de entidades atómicas o
la selectividad de los contaminantes objetivo en
moleculares. Las nanopartículas más utilizadas
medios ambientales complejos que pueden ser
son las fabricadas con el segundo método [34].
diseñados y sintetizados para que sean
Para remediación de suelos y aguas, es
multifuncionales, es decir, para que puedan
importante tener en cuenta tres criterios para la
apuntar simultáneamente a contaminantes
síntesis de nanopartículas: las nanopartículas
múltiples y mixtos. Dentro de estos se
deben ser no tóxicas; la síntesis debe evitar el
encuentran las nanopartículas (NP), las cuales
uso
incluyen
sustancias
disolventes costosos, es decir, se prefiere la
particuladas que tienen un tamaño menor a 100
síntesis basada en solución acuosa; y el proceso
nm [31,32].
general debe ser simple, de bajo costo y
Las nanopartículas se definen como partículas
ambientalmente
ultrafinas con un tamaño de entre 1 y 100
nanopartículas más utilizadas para tratamiento
nanómetros de diámetro [33] y se componen de
ambiental se realizan a base de hierro, como
tres capas: 1) capa superficial, la cual tiene la
nanopartículas de hierro (ZVI), sulfuro de
capacidad de fusionarse con varias moléculas
hierro (FeS), magnetita (Fe3O4), fosfato de
pequeñas, iones metálicos, tensioactivos o
hierro (Fe3(PO4)2), óxidos de metales binarios
polímeros; 2) capa del caparazón, cuyo
(Fe-Mn óxidos) y ZVI sulfurado (S-nZVI) [34].
material es totalmente diferente al del núcleo;
Existen tres procesos principales en la
3) núcleo, parte central o NP en sí. Pueden ser
remediación
utilizadas para administración de fármacos,
nanopartículas: la adsorción, transformación y
detección
fotocatálisis. La adsorción es el fenómeno de
en
de
su
estructura,
gases,
captura
de
CO2,
de
sustancias
orgánicas
benigno.
de
Por
esto,
suelos
utilizando
[31].
contaminantes
Existen dos estrategias principales para fabricar
adsorbente. Es un proceso exotérmico mediado
nanopartículas. 1) De arriba hacia abajo, es
por interacciones superficiales e iónicas; se
decir, descomponer las piezas grandes de
pueden
materiales en partículas de tamaño nanométrico
metal/óxido
mediante métodos físicos como molienda y
nanopartículas
trituración de bolas; y 2) de abajo hacia arriba,
modificadas
en
realizar de
la
con
unión
superficie
de
nanopartículas
metal
bimetálicas, y
la
las
superficie
Artículo de revisión
implica
y
remediación y más aplicaciones relacionadas
60
que
tóxicas
de un
de
(Me/MeONP), nanopartículas
multicomponente.
La
AyTBUAP 6(24):50-74 Álvarez et al., 2021
transformación se realiza por oxidación o
dividen en gas hidrógeno y radicales hidroxilos,
reducción de contaminantes orgánicos e
que son responsables de la degradación
inorgánicos, generalmente se utiliza para
oxidativa de los contaminantes orgánicos
eliminación de metales con nanopartículas de
(Figura 3) [35].
hierro cerovalente a nano escala (nZVI). Finalmente, en la fotocatálisis se utiliza un catalizador
compuesto
de
A. Nanopartículas en remediación de metales pesados Desde el punto de vista de toxicidad, los
materiales
semiconductores que se sensibiliza primero
principales metales pesados que afectan a la
mediante radiación visible o ultravioleta, lo que
matriz del suelo son: arsénico (As), cromo (Cr),
conduce a la formación de pares de electrones.
cadmio (Cd), mercurio (Hg), cobre (Cu), plomo
Durante este proceso las moléculas de agua se
Figura 3. Mecanismos de eliminación de contaminantes orgánicos e inorgánicos mediante nanomateriales sintetizados biológicamente [35].
61 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):50-74 Álvarez et al., 2021
(Pb), cobalto (Co), zinc (Zn), níquel (Ni) y
movilidad [37]. La magnetita (Fe3O4) tiene una
selenio (Se). También aquellos que son menos
gran capacidad para adsorber e inmovilizar
tóxicos como: oro (Au), plata (Ag), uranio (U)
metales como Cd y As de estas matrices. Las
y antimonio (Sb). Las fuentes contaminantes de
condiciones necesarias para que estas NP
donde se los obtiene son principalmente la
tengan su mayor eficiencia de sorción es a una
industria del papel, curtiduras, fábricas textiles
temperatura de 10-20 °C y pH 6.0 [32].
y fertilizantes [36].
Gracias a su alta reactividad y capacidad de
Las zeolitas provienen de fuentes naturales o
reducción,
sintéticas, cumplen la función de inmovilizar
remediación de suelos con metales es nZVI. Su
metales pesados y radionucleidos que se
uso fue verificado cuando logró reducir la
encuentren contaminando suelos, ya que
concentración de cromo hexavalente Cr (VI) a
aumentan el pH de estas superficies. Se ha
cromo trivalente Cr (III), estructura menos
demostrado que son capaces de adsorber Zn,
tóxica. Estas NP también han sido utilizadas
Pb, Cu y Cd; reduciendo su porcentaje entre un
para eliminar parcialmente Pb, Zn y U [36]. El
42 a 72%. Existen zeolitas de tipo sodio (Na) y
hierro de valencia cero es un reductor fuerte,
tipo calcio (Ca), se recomienda el uso de tipo
cuyo potencial de reducción es de -0.44 V;
Ca si se desea plantar nuevamente en el suelo
característica con la cual cualquier otro metal
después de la descontaminación, ya que las
cuyo potencial sea mayor o positivo es
zeolitas de tipo Na afectan negativamente el
inmovilizado de forma reductora por nZVI
crecimiento de las plantas [37].
[37].
Las NP a base de óxido de hierro poseen
Las nZVI son utilizadas también para tratar
características
respetuosas con el medio
suelos contaminados con iones metálicos como:
ambiente y se obtienen a un bajo costo, un
Hg2+, Ni2+, Cd2+ Ag+, As3+, As5+. Pueden actuar
ejemplo de ello son las soluciones de nano-
de dos formas, 1) La descontaminación se
óxido de Hierro (nFeOx). Aunque estas no han
produce mediante la reducción de los iones a
sido estudiadas a profundidad en suelos, se ha
metales de valencia cero, en la superficie de los
demostrado su eficiencia en matrices como el
nZVI; 2) El suelo se descontamina mediante la
agua. Estudios preliminares han establecido
adsorción de los iones mediante las NP. Estos
que las nFeOx son capaces de secuestrar las
procesos pueden ocurrir en simultáneo o por
fracciones lábiles de metales del suelo mediante
separado [27,38].
adsorción, disminuyendo su disponibilidad y
Aquellos NP cuya base es de fosfato, son 62
Artículo de revisión
la
NP
más
utilizada
para
AyTBUAP 6(24):50-74 Álvarez et al., 2021
utilizados con frecuencia para la eliminación de
diclorodifeniltricloroetano
metales, creando compuestos de fosfatos
antibiótico ibuprofeno han sido eliminados
altamente
eficazmente con nZVI [39].
insolubles
y
estables.
Existen
(DDT)
y
el
también los de base de sulfuro, útiles
Puntualmente, la degradación de TCE/PCBs
principalmente para tratar Hg y As; su
con
mecanismo de acción es formar sedimentos
nanopartículas
en
ligados de sulfuro lo cual disminuirá la
contaminado,
donde
biodisponibilidad de los metales en la matriz
TCE/PCBs.
[37].
separarán los átomos de cloro de los
nZVI
se
realiza
introduciendo el
las
emplazamiento
reaccionarán
Durante
la
con
degradación
se
compuestos, formando iones cloruros y se B. Nanopartículas en remediación de pesticidas y compuestos orgánicos persistentes (COPs) Los pesticidas y los compuestos orgánicos
obtendrán hidrocarburos más pequeños que continuarán degradándose con facilidad [34]. Los nZVI también pueden ser utilizados en combinación
persistentes (COPs) tienen propiedades de
degradación de éteres difenílicos polibromados
la cadena alimentaria. Además, los pesticidas al
(PBDE).
contener compuestos de difícil degradación
electrocinética,
En cuanto a los COPs, estos representan mayor
nZVI
combinación con
oxidación
de
remediación química
y
de sitios muy contaminados con pesticidas [40].
distancias y acumularse en emplazamientos
En la fotocatálisis, las nanopartículas actúan
alejados de su fuente original [32]. Remover
como catalizadores en presencia de luz y
todos estos contaminantes resulta esencial para
reaccionan con contaminantes químicos, es
revitalizar suelos. propósito,
se
decir,
utilizan
Contaminantes
químicos
orgánicos
y
COPs.
Estos
nano
nocivos
presentes
en
estos
contaminantes en moléculas más simples e
persistentes y pesticidas como el tricloroetileno
inofensivas, como CO2, N2 y H2O. Hasta ahora,
(TCE), los bifenilos policlorados (PCB), el (TNT),
pesticidas
fotocatalizadores convierten los productos
generalmente la transformación con nZVI y la
trinitrotolueno
la
biorremediación ha sido útil en la remediación
riesgo, puesto que pueden desplazarse largas
fotocatálisis.
Además,
nanomateriales
pueden acumularse durante años en los suelos.
este
como
difenílico. Esta combinación es útil para la
plantean grandes riesgos de contaminación de
lograr
bacterias
Sphingomonas sp. y compuestos como éter
bioacumulación y biomagnificación, por lo que
Para
con
el dióxido de titanio (TiO2) y el óxido de zinc
el 63
Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):50-74 Álvarez et al., 2021
Figura 4. Proceso de degradación fotocatalítica con el uso de nanopartículas[36].
(ZnO) a nano escala se consideran buenos
lograr la eliminación de compuestos altamente
fotocatalizadores (Figura 4) [36].
refractarios [41,42]. El uso de la fitorremediación en combinación
C. Nanopartículas para el mejoramiento de la fitorremediación La fitorremediación utiliza plantas para
con
fitovolatilización,
5,
fitoextracción,
e
proporcionar resultados positivos. Además, sus
fitodegra-
aplicaciones están limitadas por las condiciones climáticas, la calidad del suelo y la fitotoxicidad
Una oportunidad emergente para mejorar la
del contaminante. La fitorremediación con
remediación de la contaminación subterránea es la
nanotecnología
con
la
mucho tiempo, a menudo varios años, para
incluyen
dación, fitoestabilización y rizodegradación.
combinar
y
sin combinación con otra usualmente necesita
utilizadas para la contaminación del suelo se figura
microbiana
la
debido a que la tecnología de fitorremediación
suelo). Las tecnologías de fitorremediación
la
biorremediación
como
dada su mayor eficiencia y rentabilidad; esto
medios ambientales (agua, aire, sedimentos y
en
tecnologías,
nanotecnología, ha ganado amplia aceptación
eliminar, degradar o contener contaminantes en
muestran
diferentes
nanotecnología como adyuvante se ejemplifica
la
en la figura 5 [36].
fitorremediación, este sinergismo permitirá 64 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):50-74 Álvarez et al., 2021
Figura 5. Uso de nanotecnología para fitorremediación de contaminantes en el suelo [4].
Los nanomateriales ayudan en la remediación
nanomateriales, como la clorofila y los
del suelo dado que generalmente cubren una
carotenoides, para promover el crecimiento de
gran superficie específica, incluyen canales
las plantas (TiO2 en soja) [43]. Otra, implica el
microporosos con estructuras de red y presentan
uso de nanomateriales combinados con plantas
niveles relativamente altos de capacidad de
para adsorber metales pesados o metales
adsorción. Esta capacidad de adsorción permite
similares
dejar libre de metales pesados en suelos
nanomateriales tienen efectos positivos en los
contaminados a una planta que se encuentre en
cultivos y promueven el crecimiento de los
crecimiento [42].
mismos, será una buena idea utilizarlos en el
i. Efectos positivos de los nanomateriales en las
futuro en concentraciones adecuadas, para el
plantas. La remediación de la contaminación
desarrollo agrícola [42].
con
ii.
el
uso
combinado
de
plantas
y
en
el
suelo.
Fitorremediación
Dado
que
facilitada
los
por
nanomateriales involucra principalmente dos
nanomateriales para la eliminación de metales
factores. Uno, implica afectar la estructura
pesados.
interna
ampliamente para la remediación in situ de
de
las
plantas
con
diferentes 65
Artículo de revisión
La
fitorremediación
se
utiliza
AyTBUAP 6(24):50-74 Álvarez et al., 2021
suelos contaminados con metales pesados. Un
nanomateriales, como el fullereno o el nZVI, ha
estudio del 2019 descubrió que se puede
mejorado
mejorar el proceso de fitorremediación de
contaminados con tricloroetileno, endosulfán y
suelos contaminados con Cd, Cr, Pb, Ni y Zn,
trinitrotolueno [41,44].
por medio de la aplicación de nanomateriales
Un estudio realizado con Chittaratha (Alpinia
[41].
calcarata) y nZVI en suelos contaminados por
El Pb y el Cd son un ejemplo de la eficiencia de
el plaguicida organoclorado “endosulfan”,
la combinación de la fitorremediación y la
determinó que en 7 días de tratamiento se
nanotecnología. Por un lado, se ha demostrado
eliminaba el 82% del contaminante. Sin
que el raigrás (Lolium perenne L.) aumenta en
embargo, al pasar los días el efecto o actividad
su eficiencia de fitoextracción de Pb cuando se
de las NP comienza a disminuír gradualmente,
aplican
por lo que se debe evaluar el tiempo óptimo al
nanomateriales
como
nano-
hidroxiapatita (NHAP) y nZVI. Por otro lado,
la
fitorremediación
de
suelos
que estas deben ser reemplazadas [44].
se ha demostrado que las nanopartículas de TiO2
tienen
un
efecto
positivo
en
la
D. Efectos negativos del uso de nanopartículas en la remediación de suelos La liberación de NP de hierro (Fe) en
acumulación de Cd en las plantas de soja (Glycine max L.), mientras que en la ramina
concentraciones
(Boehmeria nivea L.), el nZVI ayuda aumentar
presentado
que pueden contaminar fuentes acuáticas,
hojas [41,43]. Fitorremediación
nanomateriales
para
facilitada la
eliminación
donde los peces cebra se han visto afectados, se
por
ha observado interferencias en el desarrollo
de
embrionario; lo que ha causado mortalidad,
contaminantes orgánicos. La fitorremediación
retraso en la eclosión y malformaciones [34].
ha sido un enfoque eficaz para remediar el suelo
Los nanomateriales de carbono pueden inhibir
contaminado con contaminantes orgánicos, especialmente
pesticidas,
la absorción de nutrientes en algunas plantas y
hidrocarburos
por lo tanto limitar su crecimiento. Además,
aromáticos policíclicos, petróleo y explosivos;
afectan la actividad celular y proteica e inducen
es de suma importancia la eliminación de estos contaminantes persistencia
ha
problemas de toxicidad en aguas superficiales
la acumulación de Cd en las raíces, tallos y
iii.
elevadas
debido y
a
su
bioacumulación.
la producción de especies reactivas de oxígeno
toxicidad, En
(ROS); lo que da lugar al estrés oxidativo, daño
este
de ADN y peroxidación de lípidos en las plantas
contexto, se ha demostrado que la aplicación de
[16]. Un estudio del 2018, demostró que las 66 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):50-74 Álvarez et al., 2021
nanopartículas Ag, CeO2, CO y Ni pueden
superficie de la membrana modificando su
trasladarse desde la raíz hasta las hojas de la
permeabilidad lo que ocasiona la pérdida de su
albahaca (Ocimum basilicum L.), que al ser la
capacidad
parte comestible de la planta representa una
consecuentemente reducen la tasa de potencial
evidencia de que las nanopartículas tienen la
de nitrificación [46,47].
capacidad de introducirse en la cadena
Los nanomateriales tienen efectos tóxicos sobre
alimenticia [45].
el medio ambiente y la cadena de nutrición;
Los nanomateriales también causan efectos
además,
negativos en los microorganismos presentes en
nanomateriales oxidados tienen
los suelos remediados. Un ejemplo de ello son
tóxicos, principalmente provocan retraso en el
las nanopartículas de plata AgNPs. En bacterias
crecimiento de las plantas, inhibición del
Gram-negativas, las AgNPs se adhieren a la
crecimiento, entre otros. La absorción de agua
superficie de la membrana alterando las
y nutrientes por las hojas y raíces de las plantas
funciones de respiración y permeabilidad;
muestra que diferentes partes de las plantas
además, pueden penetrar al interior de las
están sujetas a diferentes niveles de toxicidad.
bacterias y ocasionar daños en el DNA. Algo
Las generalidades de la toxicidad en plantas se
similar ocurre con las bacterias oxidantes de
muestran en la figura 6 [42].
para
las
captar
altas
el
amoniaco
concentraciones
y
de
efectos
amoniaco (AOB), las AgNPs se adhieren a la
Figura 6. Efectos positivos y negativos de la aplicación de nanomateriales en combinación con plantas. Adaptado de [42]. 67 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):50-74 Álvarez et al., 2021
Los NMI pueden ingresar a las plantas
sistema de agua potable; ser absorbido por los
vasculares y transportarse dentro de ellas por
cultivos y posiblemente ingresar a la cadena
las siguientes rutas: 1) Poros de la pared celular,
alimentaria con un daño potencial para la salud
2) A través de la vía apoplástica, es decir
humana [31].
intercambio entre la superficie de la pared
En la tabla 4 se ejemplifican algunas NP que en
celular y la membrana plasmática, 3) Por medio
concentraciones mayores a las mencionadas
de los plasmodesmos, estos son canales
pueden presentar efectos sobre especies o
pequeños que interaccionan entre celdas
cultivos celulares.
adyacentes. Las plantas tienen íntimo contacto con el suelo, agua y atmósfera; por lo que
CONCLUSIONES
pueden recibir contaminación de estas fuentes.
Las matrices ambientales, principalmente agua
Además, estas son aprovechadas por las
y
especies superiores, por lo que se acumulan a
contaminación,
través de la cadena alimenticia [48].
contaminantes emergentes (COEs) como los
Otros posibles efectos de los nanomateriales en
productos farmacéuticos y de cuidado personal
el ecosistema del suelo incluyen: afectar la
(PPCPs),
germinación de semillas de plantas, el
persistentes (COPs) y las sustancias químicas
desarrollo de raíces y brotes de plantas; influir
disruptoras endócrinas (DEs), y metales
en el crecimiento de microorganismos del suelo
pesados. Los COEs ingresan al medio ambiente
y distorsionar el metabolismo; mostrar efectos
por diferentes fuentes como plantas de
adversos sobre algunos animales invertebrados
tratamiento de aguas residuales, lixiviados de
como caracoles, lombrices de tierra o larvas de
vertederos,
insectos; contaminar las aguas subterráneas o el
residuales de industrias
aire
presentan
elevados
índices
especialmente
los
contaminantes
escorrentía
por
orgánicos
agrícola, y
de
aguas
hospitales. Su
Tabla 4. Ejemplos de NP con su respetiva concentración y efecto [49,51] NP Concentración NP de Ag y 40 a 60 µg.L-1 Cu NP de Ag 2 mg.L-1
Organismo Daphnia pulex
Efecto Toxicidad -muerte
Pseudomonas fluorescens
Inhibición del crecimiento
1.10 y 40 mg.L-1 NP de Al2O3
Alga verde unicelular (Scenedesmus Afecta las funciones de la obliquus) membrana celular e inhibe el crecimiento 25-40 µg.L-1 (24h) HMSC (células madre Disminuye la viabilidad celular mesenquimales humanas)
68 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):50-74 Álvarez et al., 2021
remediación es vital porque estos compuestos
es necesario continuar con las investigaciones
no solo ocasionan daño en la función del
sobre esta técnica para que su aplicación genere
ecosistema, donde se han emplazado, sino que
menos riesgos y más beneficios en remediación
también pueden llegar directamente a la cadena
ambiental.
alimenticia, a través de las plantas y finalmente al humano, representando un riesgo en la salud
CONFLICTO DE INTERESES
alimentaria en general. Por ello, es necesario
Los autores declaran no tener conflictos de
adoptar medidas eficientes para la remoción de
intereses.
estos contaminantes. Una de las técnicas con alto interés es la
AGRADECIMIENTOS
nanorremediación. Esta se puede realizar mediante
tres
procesos
adsorción,
transformación
Agradecemos a Ph.D Oliva Lucía Atiaga
principalmente: y
Franco Docente de Química Ambiental de la
fotocatálisis.
Universidad de las Fuerzas Armadas ESPE.
Ayudándose de varias nanopartículas como las de hierro (nZVI), las de tiosulfato (TiO2) y las REFERENCIAS
de óxido de zinc (ZnO), se ha logrado la remoción de metales pesados y compuestos
[1]. Canipari R, Santis L de, Cecconi S. Female
orgánicos
la
fertility
la
International
persistentes.
nanorremediación
junto
Además, con
and
environmental Journal
of
pollution.
Environmental
fitorremediación, han potenciado el efecto de
Research and Public Health. 2020;17(23):1–19.
degradación llegando a ser útiles para la
[2]. Bunting SY, Lapworth DJ, Crane EJ,
remoción
hidrocarburos
Grima-Olmedo J, Koroša A, Kuczyńska A, et
aromáticos y contaminantes refractarios. A
al. Emerging organic compounds in European
pesar de todas las ventajas de la nanotecnología
groundwater.
en la remediación ambiental, se han presentado
2021;269(115945):1-13.
de
pesticidas,
efectos negativos como la contaminación de
los
organismos
habitantes
de
Pollution.
[3]. Reichert G, Hilgert S, Fuchs S, Azevedo
aguas superficiales representando un riesgo para
Environmental
JCR. Emerging contaminants and antibiotic
ese
resistance in the different environmental
ecosistema, la inhibición de crecimiento y
matrices of Latin America. Environmental
desarrollo de plantas; y el ingreso a la cadena
Pollution. 2019;255.
alimentaria a través de cultivos. Por esta razón, [4]. Ohoro CR, Adeniji AO, Okoh AI, Okoh 69 Artículo de revisión
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Propiedades de calidad fisicoquímica y antioxidantes de un licor artesanal de toronjil (Dracocephalum moldavica L.) Brenda Mayté Montiel-Martínez1 iD, Madai Gizeh Sánchez-Arzubide1 iD, María Elena RamosCassellis1 iD, Juan José Luna-Guevara1 iD, María Lorena Luna-Guevara1 iD, Diego Ibarra-Cantún2 iD. 1
Facultad de Ingeniería Química, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Av. San Claudio y 18 Sur, 72570 Puebla, México. 2 Posgrado en Ciencias Ambientales, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Col. Jardines de San Manuel, Edificio IC6, 72570 Puebla, México. *Email autor corresponsal: diego.ibca@gmail.com Recibido: 24 agosto 2021. Aceptado: 25 septiembre 2021 RESUMEN Los licores artesanales son obtenidos de extractos de hojas, frutos, tallos, raíces, cáscaras, jugos de frutas y aceites esenciales. Estos productos les confieren propiedades con beneficios a la salud relacionados con la presencia de compuestos antioxidantes presentes en dichos productos vegetales. El objetivo del presente trabajo fue evaluar las propiedades fisicoquímicas, el contenido de compuestos fenólicos y la capacidad antioxidante de licores de toronjil (Dracocephalum moldavica L.) elaborados a partir dos temperaturas de secado y dos tiempos de maceración. La planta de toronjil fue deshidratada por convección forzada a 20 y 37 °C, el material vegetal deshidratado fue macerado en alcohol de panela por 0, 15 y 30 días. Se evaluaron las propiedades fisicoquímicas de los licores: porcentaje de alcohol, sólidos solubles totales, sacarosa, acidez volátil, turbidez y color. La cuantificación de los compuestos fenólicos totales se realizó por el método Folin-Ciocalteu y la capacidad antioxidante se analizó por los métodos de DPPH y ABTS. Los resultados fueron analizados mediante análisis tipo ANOVA (P≤0.05) y pruebas de Tukey para analizar diferencias significativas entre los tratamientos realizados. El licor L15-37 presentó mayor concentración de compuestos fenólicos totales y capacidad antioxidante, 27.94 ± 33.11 mg EAG/mL, 86.63 ± 65.17 µM TEAC/mL (DPPH) y 92.10 ± 14.35 µM TEAC/mL (ABTS), respectivamente. Las condiciones evaluadas para la elaboración pueden ser aplicadas por los artesanos debido a que es un producto de gran consumo y presentó propiedades de 75 Artículo original
AyTBUAP 6(24):75-92 Montiel-Martínez et al., 2021
calidad y antioxidantes significativas y puede significar una alternativa en el mercado en comparación con algunos vinos y algunos otros licores. Palabras clave: Dracocephalum moldavica; licor; maceración; propiedades antioxidantes.
ABSTRACT Artisanal liqueurs are obtained from extracts of leaves, fruits, stems, roots, peels, fruit juices and essential oils. These products give them properties with health benefits related to the presence of antioxidant compounds present in these plant products. The aim of the present work was to evaluate the physicochemical properties, the content of phenolic compounds and the antioxidant capacity of Moldavian balm liquors (Dracocephalum moldavica L.) made from two drying temperatures and two maceration times. The Moldavian balm plant was dehydrated by forced convection at 20 and 37 °C, the dehydrated plant material was macerated in panela alcohol for 0, 15 and 30 days. The physicochemical properties of the liquors were evaluated: alcohol percentage, total soluble solids, sucrose, volatile acidity, turbidity and color. The quantification of the total phenolic compounds was carried out by the Folin-Ciocalteu method and the antioxidant capacity was analyzed by the DPPH and ABTS methods. The results were analyzed by ANOVA type analysis (P≤0.05) and Tukey's tests to analyze significant differences between the treatments performed. The liquor L15-37 presented a higher concentration of total phenolic compounds and antioxidant capacity, 27.94 ± 33.11 mg GAE/mL, 86.63 ± 65.17 µM TEAC/mL (DPPH) and 92.10 ± 14.35 µM TEAC/mL (ABTS), respectively. The conditions evaluated for the elaboration can be applied by the craftsmen because it is a product of mass consumption and presented significant quality and antioxidant properties and may mean an alternative in the market compared to some wines and some other liqueurs. Keywords: Dracocephalum moldavica, liquor, maceration, antioxidant properties.
INTRODUCCIÓN
[1]. En el estado de Puebla se producen diversos
La producción de licores artesanales es una
licores como, acajul (licor de cereza silvestre),
fuente importante de ingresos económicos en
chamiate (capulín) y huikimo (capulines
varias comunidades de México y su elaboración
maduros) desde épocas coloniales [2]. El
llega a ser parte de la identidad cultural y social
consumo de estas bebidas no se limita a fines 76
Artículo original
AyTBUAP 6(24):75-92 Montiel-Martínez et al., 2021
recreativos sino también como remedios para
elaboración de estas bebidas, se extraen una
uso médico en la medicina tradicional,
gran variedad de compuestos bioactivos que
actualmente se sabe que estos beneficios a la
formaran parte de la composición del licor [11].
salud
algunos
El contenido de estos compuestos dependerá de
metabolitos secundarios presentes en los
distintas variables, como; la composición de la
productos vegetales utilizados en su producción
materia prima, la técnica de elaboración,
[3,4].
relacionan
condiciones de almacenamiento, etc. [12]. Sin
principalmente a sus efectos aperitivo y
embargo, no existen estudios sobre las
digestivo, ya que su consumo previo a la ingesta
condiciones óptimas de elaboración que
de alimentos, estimula el apetito o después de
permitan
ingerir alimentos ayuda a la digestión de los
compuestos antioxidantes en este tipo de
mismos
existen
productos. Por lo tanto, el presente trabajo tuvo
investigaciones enfocadas en el análisis de los
como objetivo evaluar el efecto de la
componentes terapéuticos presentes en los
temperatura de secado y tiempo de maceración
licores
están
Estas
[5].
relacionados
propiedades
De
herbales
documentan enfermedades;
con
igual
y
se
manera,
frutales,
efectos
conservar
la
mayoría
de
los
los
cuales
sobre las propiedades de calidad fisicoquímica,
protectores
ante
contenido de compuestos fenólicos totales y
trastornos
capacidad antioxidante del licor de toronjil
incluyendo
cardiovasculares y metabólicos, como la
artesanal.
diabetes, además de efectos anticancerígenos y neuroprotectores, debido a la presencia de compuestos
bioactivos,
principalmente
METODOLOGÍA
compuestos polifenólicos [6,7,8]. Por otra
Obtención de material vegetal
parte, se ha identificado la presencia del ácido
El toronjil fue recolectado en la Junta Auxiliar
rosmarínico y sus derivados en la planta de
de San Luis Tehuiloyocan, Municipio de San
toronjil (Dracocephalum moldavica L.), los
Andrés Cholula, Puebla, México. La planta de
cuales le confieren una significativa actividad
toronjil
antioxidante [9]. También se ha reportado
se
sometió
a
su
identificación
taxonómica en el jardín botánico de la
actividad sedante y analgésica en extractos de
Benemérita Universidad Autónoma de Puebla,
toronjil, debido a la presencia de compuestos,
concluyendo
como; geraniol y citral, conocidos por sus
que
corresponde
Dracocephalum moldavica L.
propiedades tranquilizantes [10]. Durante la 77 Artículo original
a
AyTBUAP 6(24):75-92 Montiel-Martínez et al., 2021
Elaboración de licor artesanal
una
vez
transcurridos
los
El secado de hojas, tallos y flores de la planta
maceración
de toronjil se realizó por convección forzada en
Finalmente, los licores se almacenaron a 20 °C
un horno de secado (Terlab, TE-H80DM) a 20
en condiciones de oscuridad hasta su análisis;
y 37 °C hasta obtener un porcentaje de humedad
cada licor se analizó por triplicado y los códigos
de 10 %.
de identificación se muestran en la tabla 1.
establecidos
tiempos
de
previamente.
A partir de la materia prima deshidratada se realizaron maceraciones, colocando 7.5 g de la materia prima deshidratada en 500 mL de licor
Propiedades fisicoquímicas artesanal de toronjil
de panela de origen artesanal durante 0, 15 y 30
El contenido alcohólico se determinó mediante
días. Posteriormente los macerados fueron
un refractómetro de mano (Grand index, RHW-
filtrados y mezclados con jarabe (sacarosa y
25/Brix/ATC) (AOAC 983.12) [13]; los sólidos
agua en proporción 2:1). La elaboración del
solubles totales (°Brix) se midieron con un
licor de toronjil consideró las condiciones
refractómetro de mano (Grand index, RHW-
artesanales de elaboración, la cual consistió en
25/Brix/ATC)
realizar una mezcla del macerado y el jarabe en
contenido de sacarosa se evaluó por el método
una proporción 1:1. Los licores se elaboraron
polarimétrico descrito por Matissek [14]; la
(AOAC
932.12)
en
licor
[13];
el
Tabla 1. Codificación de licores artesanales de toronjil elaborados considerando diferentes condiciones de maceración y secado. Tiempo de maceración (días) 0
Temperatura de secado (°C) 20
Código de licor L0-20
15
20
L15-20
30
20
L30-20
0
37
L0-37
15
37
L15-37
30
37
L30-37
78 Artículo original
AyTBUAP 6(24):75-92 Montiel-Martínez et al., 2021
determinación de acidez volátil expresada
contenido de compuestos fenólicos totales fue
como g ácido acético/L se realizó de acuerdo al
obtenido por medio de una regresión lineal a
método de destilación al vapor (AOAC 964.08)
partir de una curva de calibración construida
[13]; la turbidez se realizó a través de un
con diferentes concentraciones de ácido gálico
turbidímetro (HACH, 2100N IS), el cual se
entre 0 - 0.25 mg/mL y los resultados se
calibró con cinco soluciones estandarizadas de
reportaron en mg/EAG mL (mg equivalentes de
0.1,
ácido gálico por mililitro).
20,
200,
1000
y
4000
Unidades
Nefelométricas de Turbidez (NTU) [15]. Las evaluaciones de color se determinaron a través de la medición de los parámetros luminosidad
Actividad antioxidante por el método 1,1difenil-2-picril-hidrazilo (DPPH∙)
(L*), croma (C*) y hue o tono (h°), se empleó
La capacidad antioxidante mediante el método
un colorímetro (Hunter lab, colorflex EZ),
descrito por Brand-Williams et al. [18].
previamente calibrado [16].
Consistió en mezclar 100 µL de licor con 900 µL del reactivo DPPH (1,1-difenil-2-picrilhidrazilo), previamente preparado a una
Evaluación de compuestos fenólicos totales
concentración de 0.1 mM en metanol y la El contenido de compuestos fenólicos totales se
reacción se realizó a temperatura ambiente por
determinó por medio del método de Folin-
30 minutos en condiciones de oscuridad.
Ciocalteu descrito por Singleton y Rossi [17]
Transcurrido el tiempo, se midió la absorbancia
con algunas modificaciones. Se tomaron 50 µL
de la mezcla a una longitud de onda de 517 nm
de licor y se añadieron 250 µL del reactivo
con un espectrofotómetro UV-VIS (Jenway,
Folin-Ciocalteu al 50 %, la mezcla se agitó y se
7305). Las
dejó reposar por 8 minutos. Después, se
los 30 minutos (Af). Finalmente, los resultados
carbonato de sodio (Na2CO3) al 5 % y se
se expresaron como valores de micromolar
mantuvo en oscuridad por 30 minutos,
equivalente Trolox /mL (µM TEAC/mL)
transcurrido el periodo de tiempo se realizó la de
la
absorbancia
en
de absorbancia se
realizaron antes de añadir la muestra (A0) y a
neutralizó la reacción con 1250 µL de
lectura
medidas
mediante la construcción de una curva
un
calibración de Trolox (y= 2302x – 2.8247; R2=
espectrofotómetro UV-VIS (Jenway, 7305) a
0.9870) en una concentración de 0 a 400
una longitud de onda de 725 nm. El cálculo del
µM/mL.
79 Artículo original
AyTBUAP 6(24):75-92 Montiel-Martínez et al., 2021
datos fueron evaluados por medio de un análisis
Actividad antioxidante por el método ácido 2,2’-Azinobis-3-etibenzotiazolin-6-sulfónico (ABTS∙+)
de varianza (ANOVA) y prueba de medias por el método de Tukey con un intervalo de
La capacidad antioxidante también se evaluó
confianza de 95 % utilizando el software SAS
utilizando el método ABTS propuesto por Re et
(Statistical Analysis Software) versión 9.0.
al. [19]. El cual consistió en la preparación del radical
ABTS∙+, agregando 0.003 g de
persulfato potásico y 0.0194 g de reactivo
RESULTADOS
ABTS (ácido 2,2’-Azinobis-3-etibenzotiazolin6-sulfónico) en 5 mL de agua destilada, este se
Propiedades fisicoquímicas artesanal de toronjil
resguardó a temperatura ambiente en oscuridad
Los datos de las propiedades fisicoquímicas
durante
uso.
evaluadas en los distintos licores de toronjil se
Posteriormente al radical ABTS∙+ se le añadió
presentan en la tabla 2. Los porcentajes de
etanol hasta obtener una absorbancia de 0.70 ±
alcohol entre los licores artesanales oscilaron en
0.02. Por último, se tomaron 3920 µL del
un intervalo de 14.51 ± 0.07 a 15.02 ± 0.16 %,
radical ABTS∙+ y se agregan 80 µL de licor; y
se observó diferencia entre los licores L15-37 y
se procedió a la lectura de absorbancia de la
L30-37, los cuales corresponden al mismo
referencia del radical y después de transcurrir 7
proceso de secado, pero se observó el efecto del
minutos de la reacción, en un espectrofotómetro
tiempo de maceración. El contenido de sólidos
UV-VIS (Jenway,7305) a una longitud de onda
solubles totales en los licores fue de 24.44 ±
de 734 nm. El blanco consistió en una solución
0.19 a 25.21± 0.258 °Brix, dichos valores
del radical ABTS•+ con el solvente de la
tuvieron
muestra. Los resultados se expresaron como
porcentaje de alcohol, es decir, se observó
micromolar equivalente Trolox /mL (µM
diferencias entre los licores L15-37 y L30-37.
TEAC/mL) mediante la construcción de una
Los contenidos de sacarosa se presentaron en
curva patrón de Trolox (y= 0.0744x + 2.1066,
un intervalo de 9.821 ± 0.943 a 12.678 ± 0.943
R² = 0.9953) en concentración de 0 a 800
g/L, el licor L0-20 mostró significativamente
µM/µL.
un incremento en su contenido. La acidez
16
horas
antes
de
su
un
comportamiento
en
licor
similar
al
volátil osciló entre 0.005 ± 0.000 y 0.035 ± 0.005 Análisis estadístico
g
ácido
acético/L,
siendo
significativamente mayores los valores de los
Los análisis se realizaron por triplicado y los
licores L15-20 y L15-37 y a excepción del licor 80
Artículo original
AyTBUAP 6(24):75-92 Montiel-Martínez et al., 2021
Tabla 2. Propiedades fisicoquímicas de licores artesanales de toronjil. Porcentaje de
Sólidos
alcohol
solubles totales
(%)
(°Bx)
14.71 ACB
24.76 ABC
12.67 A
± 0.19
± 0.23
± 0.94
Licor
L0-20
14.99
L15-20
L30-20
L0-37
AB
25.11
Acidez volátil
(g/L)
Luminosidad
Croma
Hue
(NTU)
(L*)
(C*)
(h°)
0.008 C
15.45 C
4.55 A
0.90 A
215.81 BC
± 0.001
± 1.65
± 1.30
± 0.26
± 9.70
A
A
acético/L)
B
10.36
Turbidez
(g ácido
0.033
A
22.52
A
1.98
1.36
180.45 C
± 0.05
± 0.03
± 0.01
± 0.005
± 0.25
± 1.48
± 0.55
± 22.63
14.64 BC
24.64 AC
10.36 B
0.021 B
18.37 B
4.25 A
0.67 A
232.99 AB
± 0.19
± 0.25
± 0.01
± 0.001
± 0.27
± 1.08
± 0.15
± 9.91
B
C
A
A
14.71
L15-37
AB
Sacarosa
ABC
24.75
± 0.03 15.02
L30-37 DMS
ABC
± 0.07
A
25.21
A
9.82
0.008
± 0.94 10.36
± 0.002
B
0.035
A
11.41
C
3.86
± 0.31 20.71
A
1.15
± 1.57
± 0.49
A
A
3.14
1.45
243.05 AB ± 6.35 202.13 BC
± 0.16
± 0.25
± 0.01
± 0.005
± 0.60
± 2.06
± 0.23
± 6.49
14.51 C
24.44 C
10.53 B
0.005 C
18.03 B
1.58 A
0.63 A
281.90 A
± 0.07
± 0.19
± 0.28
± 0.001
± 0.32
± 0.97
± 0.08
± 16.14
0.37
0.53
1.52
0.009
2.07
3.86
0.94
56.81
Los valores indican la media ± desviación estándar; los promedios con la misma letra en las columnas no son significativamente diferentes; DMS: diferencia mínima significativa L30-20,
estos
no
mostraron
diferencia
de h° oscilaron entre 180.453 ± 22.630 y
significativa. Por otra parte, los valores de
281.900 ± 16.146, mostrando una a tendencia a
turbidez se presentaron un intervalo de 11.411
descender en los licores elaborados con
± 0.316 a 22.522 ± 0.258 NTU. Los licores L15-
extractos macerados por 15 días para ambas
20 y L15-37 destacaron por tener una mayor
temperaturas de secado.
presencia de partículas suspendidas y ser significativamente diferentes al resto de los
Compuestos fenólicos totales en licor artesanal de toronjil El contenido de compuestos fenólicos totales
licores. Con respecto a la medición de color, los valores
osciló entre 0.47 ± 0.19 y 27.946 ± 3.110 mg
de L* y C* oscilaron entre 1.585 ± 0.979 y
EAG/mL (Tabla 3). Para ambas temperaturas
4.559 ± 1.308 y entre 0.633 ± 0.083 y 1.453 ±
de secado se observó que el tiempo de
0.235, respectivamente. Además, para ambos
maceración
parámetros los datos obtenidos no presentaron
de
15
días
influyó
sobre
compuestos fenólicos siendo los licores L15-20
diferencia significativa. En cambio, los valores 81
Artículo original
AyTBUAP 6(24):75-92 Montiel-Martínez et al., 2021
y L15-37 los que presentaron un mayor
dos temperaturas de secado presentaron una
contenido.
tendencia
a
descender
su
capacidad
antioxidante. Actividad antioxidante
Los valores de TEAC por el método DPPH
Los datos para la capacidad antioxidante en el
oscilaron entre 19.499 ± 0.723 y 86.638 ±
día cero de maceración, no presentaron datos ya
65.170 µM TEAC/mL y no mostraron
que para realizar el cálculo fue necesario un %
diferencia significativa entre ellos, no obstante,
de inhibición superiores al 50 % (Tabla 4).
se observó que los licores L15-20 y L15-37
El
tendieron
comportamiento
de
la
capacidad
a
presentar
mayor
capacidad
antioxidante se presentó de manera similar al
antioxidante. Para el método ABTS los valores
contenido de fenoles totales, es decir, los licores
de TEAC variaron en un intervalo de 29.517 ±
elaborados con macerados por 15 días para
0.498 a 92.105 ± 14.352 µM TEAC/mL, donde
ambas temperaturas de secado presentaron
el licor L15-37 reportó un valor de TEAC
mayor capacidad antioxidante, mientras que los
superior y significativamente diferente al resto
licores de los macerados por 30 días para las
de licores.
Tabla 3. Contenidos de compuestos fenólicos totales en licores artesanales de toronjil. Compuestos fenólicos totales Código de licor (mg EAG/mL) L0-20 0.47 ± 0.19 C L15-20
14.34 ± 3.05 B
L30-20
10.27 ± 0.43 B
L0-37
1.04 ± 0.71 C
L15-37
27.94 ± 3.11 A
L30-37
15.26 ± 1.48 B
DMS
5.24
Los valores indican la media ± desviación estándar; los promedios con la misma letra en las columnas no son significativamente diferentes; DMS: diferencia mínima significativa.
82 Artículo original
AyTBUAP 6(24):75-92 Montiel-Martínez et al., 2021
Tabla 4. Actividad antioxidante en licores de toronjil. Código de licor
DPPH (µM TEAC/mL)
ABTS (µM TEAC/mL)
L0-20
SD
SD
L15-20
48.01 ± 9.33 A
44.27 ± 1.52 B
L30-20
19.49 ± 0.72 A
29.517 ± 0.49 B
L0-37
SD
SD
L15-37
86.63 ± 65.17 A
92.10 ± 14.35 A
L30-37
28.91 ± 5.38 A
49.86 ± 9.34 B
DMS
78.00
22.00
Los valores indican la media ± desviación estándar; los promedios con la misma letra en las columnas no son significativamente diferentes; DMS: diferencia mínima significativa. SD: Sin datos. DISCUSIÓN
También es importante mencionar la postura de
La producción artesanal de licores se enfrenta a
la industria alimentaria, la cual pugna por una
diferentes variaciones dentro de su producción,
estandarización de los procesos productivos
ya que incluso en una comunidad que por
[20], basados en normativas aplicables a
tradición prepara un mismo tipo de licor se
elaboración de productos, en México la NOM-
encuentran diferencias en el tratamiento de las
199-SCFI-2017, considera requerimientos poco
materias
específicos para licores herbales, por lo tanto,
primas
productivo,
hasta
empleadas, las
el
proceso
condiciones
de
se decidió apoyarse en la Norma Española del
almacenamiento. Y aunque, los productos
Gobierno de Navarra (Norma técnica artesana
artesanales han incrementado recientemente su
de los licores de hierbas y frutas) y la Norma
popularidad y representa una estrategia de
Cubana
desarrollo para productores rurales [20],
Especificaciones), las cuales presentan valores
muchos de estos productos tienden a presentar
de referencia para el tipo de bebidas
dificultades con el cumplimiento de estándares
consideradas en el estudio. Por lo que este
de calidad aplicados por el mercado, a causa de
trabajo presenta una pauta que pueda ser
no contar con recursos suficientes para realizar
replicada por más productores de licores
inversiones y adecuaciones requeridas, o
artesanales, con el fin de lograr procesos
simplemente por falta de información. [21,22].
productivos más eficientes y generar mayores 83
Artículo original
(NC-725:
2009.
Licores.
AyTBUAP 6(24):75-92 Montiel-Martínez et al., 2021
ingresos económicos
a las comunidades
encontraron dentro de las especificaciones de la
productoras de licores artesanales.
Norma técnica de Navarra para licores de
Los porcentajes de alcohol de los licores
hierbas (5 a 30 g/L), estos valores son de
artesanales de toronjil se encontraron dentro de
importancia debido a que se requiere un balance
las concentraciones permitidas por la NOM-
entre
199-SCFI-2017 (13.5 a 55 %) y la Norma de
alcohólico, contribuyendo a la consistencia
Cuba-725 (10 a 50 %), y se aproximan al
final del licor [27].
porcentaje mínimo reportado en la Norma
La acidez volátil es un parámetro que se asocia
técnica de licores artesanales de Navarra (15
principalmente con al contenido de ácido
%).
acético, el cual se produce durante el proceso de
El contenido de sólidos solubles totales en los
fermentación y es un factor relevante en la
licores artesanales de toronjil de acuerdo a la
producción de vinos, debido a que valores
Norma Cubana-725, los clasifica como licor de
elevados indican que este ha sufrido la acción
crema fino por presentar un contenido de
de microrganismos, principalmente por el
sólidos solubles totales dentro del intervalo de
género Acetobacter [28]. No obstante, en este
20.1 a 30 °Brix. Adicionalmente, estos
trabajo experimental esta variable se consideró
resultados son semejantes al mencionado por
para expresar la relación entre las condiciones
Paqui [23], quien reporta contenidos de sólidos
de maceración y su relación con los ácidos
solubles totales similares de 24.2 a 25.7 °Bx en
orgánicos presentes [29], los cuales producen
licor de begonia. La determinación de sólidos
aromas agradables y por ende inciden en la
solubles totales se emplea para conocer la
calidad organoléptica. Lo anterior debido a que
concentración de azúcar en varios productos
el contenido de estos compuestos orgánicos
alimenticios [24], dichos valores se compararon
puede estar relacionado con la percepción del
con los datos obtenidos con la determinación de
licor y se asocian a la acidez volátil y la fracción
sacarosa y se observó que estos difieren,
aromática,
posiblemente esto se debió a que los grados
percepción del sabor [30,31]. Los licores
°Brix también dependen de otros sólidos
artesanales de toronjil; L15-20 y L15-37
solubles incluyendo, sales y ácidos que no son
presentaron la mayor concentración de acidez
detectados con la determinación de sacarosa
volátil, lo que indica un mayor contenido de
[25,26].
ácidos orgánicos que pueden influir en las
Los resultados del contenido de sacarosa se
características organolépticas de los licores 84
Artículo original
este
carbohidrato
lo
cual
y
puede
el
contenido
modificar
la
AyTBUAP 6(24):75-92 Montiel-Martínez et al., 2021
artesanales.
No
obstante,
es
importante
consumo.
considerar la concentración y el tipo de ácido
Las evaluaciones de los parámetros de color
orgánico, ya que su inexistencia puede afectar
indicaron que los licores presentaron poca
el brillo, aroma y la estabilidad microbiológica
luminosidad, debido a que los valores de L* se
de los licores, así como sucede en los vinos
acercaron a L*=0 [36]. Asimismo, los valores
[30].
de C* de los licores indicaron poca intensidad
La turbidez es un factor de calidad relevante en
de color, debido a que los valores fueron
licores artesanales, principalmente aquellos
cercanos a C*=0, correspondiente a tonos
elaborados con frutas, a causa del contenido de
pálidos [36]. En cambio, los valores de h°
pectinas que precipitan por su baja solubilidad
mostraron
en alcohol, este proceso puede resultar una
encuentran entre los matices verdes y azules
desventaja ya que los consumidores buscan
[37,38], específicamente los licores elaborados
productos de muy baja turbidez [32,33]. Los
con
licores L15-20 y L15-37 fueron los que
presentaron valores de h° que se encontraron en
mostraron más partículas suspendidas, lo cual
los matices verdes, los cuales son los preferidos
puede asociarse a la presencia de compuestos
por
polifenólicos oxidados; de acuerdo con Rødtjer
provenientes plantas medicinales o herbales,
et al. [34] las bebidas que contienen altos
debido a que estos productos son más
niveles de polifenoles tienden a oxidarse
semejantes a los colores de la planta toronjil
generando una mayor turbidez de las bebidas
fresca [39].
durante su almacenamiento. Por otra parte, los
en
este
estudio
pueden
extractos
los
los
datos
macerados
consumidores
obtenidos
por
de
15
se
días
productos
El contenido de compuestos fenólicos fue
valores de turbidez de los licores de toronjil obtenidos
que
mayor para los licores elaborados con extractos
ser
macerados por 15 días para ambas temperaturas
comparados con los reportados para otras
de secado, sin embargo, el licor L15-37 fue
bebidas como: el licor de manzana (72.266
significativamente superior al licor L15-20. En
NTU) [1], licor de cas, limón y hierba buena
contraste, los licores elaborados con extractos
(95.000 NTU) [35], mostrándose que la
macerados por 30 días (L30-20 y L30-37)
turbidez en los licores de toronjil fue menor, por
presentaron un contenido menor de estos
lo tanto, se puede afirmar que el licor producido
compuestos, este comportamiento se asemeja a
en el presente trabajo tuvo buena solubilidad,
lo reportado en vinos tintos durante el proceso
cuya característica lo hace más atractivo para su
de añejamiento y se les atribuye factores como: 85
Artículo original
AyTBUAP 6(24):75-92 Montiel-Martínez et al., 2021
la oxidación, hidrolisis o formación de
La actividad antioxidante en el día cero de
compuestos poliméricos [40,41]. Otros autores
maceración no reportaron datos, ya que para
mencionan que la disminución en el contenido
realizar el cálculo se requirieron porcentajes de
de fenoles durante la maceración, puede
inhibición superiores al 50 %, esto no fue
producirse debido a que inicialmente el proceso
posible ya que el corto tiempo de exposición de
de extracción presenta una transferencia de
la planta de toronjil con el alcohol no fue
masa acelerada que posteriormente decrece
suficiente para la extracción de metabolitos
hasta llegar al equilibrio [33, 42]. Además, las
secundarios. Otros trabajos mencionan que
concentraciones de compuestos fenólicos en
compuestos fenólicos extraídos con etanol
esta investigación superaron a las reportadas
necesitan más tiempo para transferirse de la
por otros autores en extractos etanólicos de
materia seca al solvente, alcanzando valores
Dracocephalum moldavica L. (0.518 mg
más altos a partir de los de 14 días hasta los 21
EAG/mL) [43] y en licores de moras (0.477 y
días [47].
0.884 mg EAG/mL) [44]. Cabe mencionar que
El comportamiento de los datos de actividad
el proceso de maceración por 15 días del
antioxidante se asemejó al contenido de fenoles
material vegetal deshidratado a 37 °C favoreció
totales, puesto que los licores macerados por 15
la extracción de compuestos fenólicos presentes
días para ambas temperaturas de secado
en la planta de toronjil, esto difiere con lo
presentaron mayor capacidad antioxidante.
mencionado en otras investigaciones, donde se
Mientras que los licores con 30 días de
considera a que las temperaturas de secado
maceración mostraron una reducción en la
superiores al 27 °C pueden generar la pérdida
capacidad antioxidante en los licores hechos
de compuestos activos presentes en las plantas,
con extractos de toronjil. Los resultados
no obstante, el estudio realizado por otros
anteriores pueden relacionarse con lo propuesto
investigadores demuestra que para la planta de
por Spigno et al. [48], quienes afirman que los
Melissa officinalis (Lamiaceae) un secado de 25
procesos de extracción prolongados pueden dar
a 32 °C no presentó diferencia significativa en
lugar a la oxidación de compuestos fenólicos
el contenido de fenoles al ser comparado con la
debido a la exposición a la luz y el oxígeno
planta fresca [45]. Aunado a lo anterior, Fretes
favoreciendo la degradación de los mismos.
[46] reporta que en un tiempo de maceración de
El licor artesanal L15-37 mostró la actividad
15 días permite alcanzar una mayor extracción
antioxidante
de sustancias bioactivas.
mayor
y
fue
diferente
significativamente al resto de los licores en el 86 Artículo original
AyTBUAP 6(24):75-92 Montiel-Martínez et al., 2021
ensayo ABTS, comportamiento similar a los
[52]. Además, otros autores mencionan otras
valores de los contenidos de compuestos
ventajas del método ABTS, incluyendo su
fenólicos totales. Los resultados de TEAC,
versatilidad, ya que las muestras polares y no
especialmente los licores L15-20 y L15-37
polares pueden ser evaluadas, la mayoría de los
fueron superiores a la capacidad antioxidante
antioxidantes reaccionan y puede aplicarse en
que los vinos europeos tipo Merlot, los cuales
un rango amplio de pH [19].
mantienen
valores
entre
2.3
a
11.1
µMTEAC/mL y del licor de cereza corneliana
CONCLUSIONES
(Cornus mas L.) con valores de 10 a 19 Considerando los resultados obtenidos de los
µMTEAC/mL [49, 50]. No obstante, los licores
análisis fisicoquímicos se pudo concluir que los
de toronjil no sobrepasan la capacidad
licores artesanales de toronjil elaborados en esta
antioxidante en licores de moras, los cuales
investigación cumplieron con los estándares de
rondan entre 110510 y 304470 µM TEAC/mL
calidad de las normas con las cuales fueron
[44]. Por medio del método ABTS en bebidas
evaluados. Siendo el licor L15-37, con una
como licor de cereza corneliana (Cornus mas
temperatura de secado de 37 °C y tiempo de
L.) se obtuvieron valores de 16 a 31
maceración por 15 h, el tratamiento con mejor
µMTEAC/mL [50] y en infusiones herbales
concentración y extracción de los compuestos
valores de 0.52 a 4.9 µMTEAC/mL [51]. Sin embargo,
en
licores
de
moras,
fenólicos
estas
totales
y
la
mejor
capacidad
antioxidante del producto. Las condiciones
concentraciones fueron mayores, de 110510 a
evaluadas pueden ser aplicadas para la
304470 µM TEAC/mL [44], por lo que los
elaboración de este producto por los artesanos
licores artesanales de toronjil presentaron una
debido a que es un producto de gran consumo y
capacidad de inhibir el radical ABTS mayor al
puede significar una alternativa en el mercado
licor de cereza corneliana e infusiones herbales
en comparación con algunos vinos y licores de
comerciales. Los resultados del contenido de
algunas frutas.
fenoles totales y capacidad antioxidante por el método ABTS se asemeja a lo estudiado por Santos et al. [52], quienes afirman que el
CONFLICTO DE INTERESES
ensayo
Los autores declaran no tener conflictos de
ABTS
proporciona
una
mejor
estimación de la capacidad antioxidante en
intereses.
licores en comparación con el método DPPH 87 Artículo original
AyTBUAP 6(24):75-92 Montiel-Martínez et al., 2021
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Los microorganismos orales y su relación con las enfermedades sistémicas: ¿Qué tan informados estamos? Guadalupe Saraí Aguilar-Méndez1 iD, Jessica Quintero-Justo1 iD, Alan Ruiz-Alfonzo1 iD, Fernanda Cabrera-Cantú2 iD, Verónica Quintero-Hernández3 iD, Víctor R. Juárez-González4 iD, Yolanda Elizabeth Morales-García1,5 iD, Jesús Muñoz- Rojas5 iD, América Rivera-Urbalejo2,5* iD. 1
Facultad de Ciencias Biológicas, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla (BUAP), Puebla, México. 2 Facultad de Estomatología, BUAP, Puebla, México. 3 CONACYT-Laboratorio de Ecología Molecular Microbiana (LEMM), Centro de Investigaciones en Ciencias Microbiológicas (CICM), Instituto de Ciencias (IC), BUAP, Puebla, México. Edificio 103 J, Ciudad Universitaria, San Manuel, Puebla, México. C. P. 72570. 4 Departamento de Medicina Molecular y Bioprocesos, Instituto de Biotecnología, Universidad Nacional Autónoma de México, Av. Universidad 2001, Col. Chamilpa, Cuernavaca, Morelos. México.CP: 62210. 5 Grupo Ecology and Survival of Microorganims, LEMM, CICM, IC, BUAP, Puebla, México. Edificio 103 J, Ciudad Universitaria, San Manuel, Puebla, México. C. P. 72570. *Email autor corresponsal: america99670@gmail.com.mx Recibido: 19 julio 2021. Aceptado: 21 octubre 2021 RESUMEN Antecedentes. En la cavidad oral podemos encontrar un ecosistema muy complejo donde los tejidos de la boca interaccionan con una amplia variedad de especies microbianas. Muchas de estas especies forman biopelículas en las superficies de los dientes y generan infecciones bucales como caries, gingivitis y periodontitis. Sin el tratamiento correcto, cada una de estas enfermedades tiene el potencial de convertirse en un foco infeccioso y contribuir al desarrollo de afecciones sistémicas como enfermedades cardiovasculares y gastrointestinales, así como inducir partos prematuros y nacimientos con bajo peso. Objetivo. Debido a las diversas enfermedades sistémicas que pueden surgir a raíz de una mala higiene bucal, en este trabajo el objetivo fue realizar una encuesta a ciudadanos, que nos permita saber sus hábitos de higiene bucal, y conocer qué tanto saben de su relación con las enfermedades sistémicas, así como investigar que estructuras de proteínas depositadas en el PDB (Protein Data Bank) se encuentran en microorganismos orales. Resultados y conclusiones. Los datos 93 Artículo original
AyTBUAP 6(24):93-113 Aguilar-Méndez et al., 2021
obtenidos nos permitieron concluir qué el género femenino tiene ligeramente mayor conocimiento acerca de la relación entre la falta de salud bucal y las enfermedades sistémicas, sin embargo; la mayoría de los participantes desconoce esta relación y considera tener una buena salud bucal a pesar de no acudir regularmente al dentista. En cuanto a las estructuras de proteínas depositadas en el PDB, se encontraron muchas, lo que abre la posibilidad para futuros estudios que nos permitan comprender los procesos de infección que se vinculen con enfermedades sistémicas. Palabras clave: microorganismos orales; periodontitis; enfermedades sistémicas; caries; PDB (Protein Data Bank); estructura de proteínas.
ABSTRACT Background. In the oral cavity we can find a very complex ecosystem where tissues of the mouth interact with a wide variety of microbial species, many of them are capable of forming biofilms on the surfaces of the teeth, and generating oral infections such as cavities, gingivitis and periodontitis. Without proper treatment, each of these diseases has the potential to become an infectious focus and contribute to the development of systemic diseases such as cardiovascular and gastrointestinal diseases, as well as premature labor and low birth weight newborns. Objective. Because of the various systemic diseases that can arise as a result of poor oral hygiene, in this work the objective was to carry out a survey of citizens, which allows us to know their oral hygiene habits, and to know how much they know about their relationship with diseases systemic, as well as to investigate that protein structures deposited in the PDB (Protein Data Bank) exist for oral microorganisms. Results and conclusions. The data obtained allowed us to conclude that the female gender has slightly more knowledge about the relationship between poor oral health and systemic diseases, however; most of the participants are unaware of this relationship and consider having good oral health despite not going to the dentist regularly. Regarding the protein structures deposited in the PDB, many were found, which opens the possibility for future studies that allow us to understand the infection processes that are linked to systemic diseases. Keywords: oral microorganisms; periodontitis; systemic diseases; cavities; PDB (Protein Data Bank); proteins structure. 94 Artículo original
AyTBUAP 6(24):93-113 Aguilar-Méndez et al., 2021
INTRODUCCIÓN
actinomycetemcomitans,
Los microorganismos pueden habitar cualquier
gingivalis y Tannerella forsythia pueden
lugar siempre y cuando tengan las condiciones
colonizar de forma intracelular a las células
necesarias para su crecimiento y desarrollo; una
epiteliales de la cavidad oral [4], ver figura 1.
prueba de esto es el cuerpo humano, en donde
Si bien la boca es un hábitat con una gran
los microorganismos han logrado colonizar el
cantidad y variedad de microorganismos,
tracto
la
algunas especies bacterianas orales pueden
tracto
cumplir una misma función, esta característica
gastrointestinal,
nasofaringe,
la
cavidad
genitourinario, oral,
el
Porphyromonas
respiratorio y la piel [1].
es conocida como redundancia funcional. Un
Hablando específicamente de la cavidad oral,
ejemplo de ello son los grupos de Actinomyces,
en ella podemos encontrar un ecosistema muy
Rothia, Propionibacterium (Actinobacterias);
complejo donde interaccionan tejidos de la
Estafilococo
boca, con una amplia variedad de especies
Prevotella
microbianas [2, 3] que se pueden encontrar en
Haemophilus (Proteobacterias), las cuales
toda la cavidad o en espacios bien delimitados.
participan en la reducción de nitrato, que se
Por
obtiene a través de la dieta diaria, a nitrito, lo
ejemplo,
las
especies
del
género
Veillonella
(Bacteroidetes)
organismo, ya que ésta conversión ayuda a
lengua, mientras que las especies del género
reducir la presión arterial y promueve la salud
Actinomyces
vascular[6].
nivel
para
y
proporción en tejidos blandos, saliva y en la
a
beneficio
Neisseria
que
encuentran
un
(Firmicutes);
Streptococcus se encuentran en una alta
se
genera
y
nuestro
supragingival e infragingival y en fisuras de la
Por
lengua [4]. Las especies de los géneros
microorganismos son capaces de formar
Bacteroides, Prevotella y Porphyromonas
biopelículas o comunidades en las superficies
prevalecen en las superficies mucosas y
de los dientes, las cuales con una correcta
alcanzan concentraciones muy altas, tanto en la
higiene bucal que incluye el cepillado diario, el
placa dental como en las grietas gingivales y las
uso del hilo dental y enjuagues bucales, se
criptas amigdalares [5]; en cambio, Veillonella
pueden mantener bajo control. No obstante, si
parvula y especies del género Neisseria pueden
no se tienen buenos hábitos de higiene se
aislarse en todos los hábitats orales. Finalmente,
propicia el desequilibrio de la microbiota oral,
algunas otras especies como los complejos
permitiendo mayor proliferación de algunos
bacterianos constituidos por Aggregatibacter
microorganismos patógenos como por ejemplo: 95
Artículo original
otro
lado,
muchos
de
estos
AyTBUAP 6(24):93-113 Aguilar-Méndez et al., 2021
Figura 1. Especies de bacterias que viven en la cavidad bucal, imágenes tomadas de: https://www.tuasaude.com/es/estreptococo/; https://www.perioexpertise.es/articulo/porphyromonas-gingivalis-y-canceres-gastrointestinales; https://www.istockphoto.com/es/foto/bacterias-de-tannerella-forsythia-gm888013282-246377949; https://www.scielo.cl/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0716-10182011000700011, https://www.shutterstock.com/es/image-illustration/veillonellabacteria-gramnegative-anaerobic-cocci-part-1013219749; https://www.agefotostock.es/age/es/detalles-foto/bacteria-neisseria-gonorrhoeae-neisseriameningitidis-gonococo-meningococo-3-d-ilustracion-bacteria-causa-gonorrhoeae/ESY-051340616; https://www.shutterstock.com/es/search/bacteroides, http://ve.scielo.org/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0001-63652002000200007; https://es.wikipedia.org/wiki/Actinobacteria.
Actinomyces,
desequilibrio entre los minerales dentales y las
Bifidobacterium, Eubacterium, Lactobacillus,
biopelículas orales. Esta afección es de suma
Parvimonas,
dentocariosa,
importancia estomatológica, debido a que es la
actinomycetemcomitans,
segunda causa más común en la pérdida de
Streptococcus
Aggregatibacter
mutans,
Rothia
Porphyromonas
dientes. La gingivitis es la inflamación
gingivalis y Tannerella forsythia. Muchos de
reversible de la encía marginal, cuyos signos
estos microorganismos están implicados en el
principales son cambios de color, edema y
desarrollo de procesos infecciosos como caries,
sangrado [12], provocados por la acumulación
gingivitis o periodontitis [5, 7–10]. Por
de
ejemplo, la caries es una enfermedad progresiva
alteraciones inflamatorias y recesivas de la
que se caracteriza por la destrucción de las
encía y del periodonto [12, 13], y se considera
partes duras del diente, como resultado del
la segunda causa de morbilidad bucal. Por otra
Fusobacterium
nucleatum
96 Artículo original
bacterias,
las
cuales
favorecen
las
AyTBUAP 6(24):93-113 Aguilar-Méndez et al., 2021
parte, la periodontitis es una enfermedad
citosinas de respuesta hiper inflamatoria
crónica multifactorial de origen inflamatorio, la
(proteína
cual se caracteriza por la destrucción progresiva
haptoglobina, fibrinógeno, tromboxanos, IL-1,
de los tejidos del soporte de los dientes [14].
-6 y -8, y el factor de necrosis tumoral alfa) en
Generalmente afecta a las personas jóvenes, no
el hospedador por largos periodos de tiempo
obstante, puede desarrollarse a cualquier edad,
[20, 21]. Finalmente, la liberación de estas
aunque
La
citocinas puede iniciar la adhesión y agregación
efecto
plaquetaria, que promueve la formación de
combinado de la predisposición genética,
células espumosas y la acumulación de
factores
microbiológicos,
colesterol en la capa íntima arterial. Estos
demográficos, psicológicos y ambientales [15];
últimos procesos son los que al final favorecen
como por el pH de la cavidad oral, hábitos de
el desarrollo de la arteriosclerosis y trombosis
higiene oral, edad, género, frecuencia de visitas
[21].
al dentista, hábitos de tabaquismo, estrés,
También se han encontrado afectaciones en el
tendencias neuróticas, ansiedad y factores tales
sistema gastrointestinal, como consecuencia de
como relaciones familiares tensas, histeria e
las enfermedades orales, que causan la pérdida
hipocondría [15–18].
de piezas dentales, hipo salivación y molestias
Sin un tratamiento correcto, cada una de estas
provocadas por las infecciones en la cavidad
enfermedades tienen el potencial de convertirse
oral. Estas afecciones orales dificultan la
en un foco infeccioso y contribuir al desarrollo
capacidad de trituración de los alimentos, la
de enfermedades sistémicas, entre las que
formación del bolo alimenticio, y la ingestión
destacan las enfermedades cardiovasculares y
[11, 22]. Todo esto provoca que el aparato
gastrointestinales, y alteraciones como partos
digestivo esté sometido a un exceso de trabajo,
prematuros y nacimiento con bajo peso.
con un mayor gasto energético y digestión más
La
enfermedad
lenta [11]. Como consecuencia, los individuos
cardiovascular ocasionada por las bacteremias
llevan una dieta menos variada y presentan falta
de las bolsas periodontales [19], a consecuencia
de apetito e insatisfacción al comer [22], lo cual
de la gran cantidad de bacterias Gram-negativas
puede desembocar en una nutrición incorrecta.
que entran en contacto con el tejido subyacente
Además, autores como Chandan y Thomas [23]
y con los vasos sanguíneos periodontales. Estas
mencionan que en el intestino delgado y grueso
bacteremias producen la liberación periódica de
también se pueden encontrar inflamaciones y
esto
periodontitis
es es
menos causada
inmunológicos,
aterosclerosis
es
frecuente. por
una
el
97 Artículo original
C
reactiva,
antitripsina
1,
AyTBUAP 6(24):93-113 Aguilar-Méndez et al., 2021
úlceras
como
consecuencia
de
las
partos pretérminos y a tener niños de bajo peso
enfermedades orales [23, 24].
[27].. Además, existe evidencia de que una mala
El sistema músculo-esquelético es también
salud bucal durante la gravidez aumenta el
susceptible a los focos infecciosos dentarios y/o
riesgo en los bebés de tener caries dental, mal
paradentarios que logran entrar al torrente
oclusiones, alteraciones en la formación de los
sanguíneo. Las bacterias producen mediadores
dientes, calidad, textura de los tejidos y de las
inflamatorios como las porstaglandinas e
proporciones de las estructuras en el área
interleucina que son transportados por la sangre
cráneo facial, que alteran la armonía del rostro
a los músculos y articulaciones, provocando
en el período prenatal [27–29].
astenia, que se manifiesta como fatiga muscular
Por si fuera poco, también en la cavidad oral se
y cansancio, así como la pérdida de tono
pueden
fibrilar, debido a que estas infecciones
responsables de enfermedades de transmisión
ralentizan la contracción y relajación del
sexual como el virus del papiloma humano
músculo [11, 25].
(VPH) o Chlamydia trachomatis; ésta última
El aborto espontáneo, un nacimiento prematuro
puede favorecer la oncogénesis cuando existe
o niños con bajo peso al nacer, también puede
una coinfección con el VPH, debido a que C.
ser otra consecuencia de los focos infecciosos
trachomatis provoca inflamación local que
orales [26]. Estos focos infecciosos provocan la
daña el tejido epitelial, haciéndolo más
lipopolisacáridos
microorganismos
susceptible al VPH y a otras infecciones [30].
diseminación de microorganismos anaerobios Gram-negativos,
encontrar
Este tipo de infecciones orales se transmiten
y
durante el acto sexual oral, ya que muchos
endotoxinas en el torrente sanguíneo, los cuales
microorganismos que infectan el área genital
estimulan la producción de citocinas derivadas
también pueden infectar la cavidad oral.
del hospedador. Estas citocinas favorecen el aumento de mediadores inflamatorios como
Es importante resaltar que cada uno de los
prostaglandina E2 y factor de necrosis tumoral
microorganismos que habitan en la cavidad oral
alfa, generando un riesgo para la unidad feto-
deben sintetizar proteínas que les permitan
placentaria, lo que puede inducir la dilatación
adaptarse al medio en el que se desenvuelven,
cervical [27, 28].
sobrevivir, adherirse a piezas dentales o zonas específicas de la boca, o simplemente co-
Un estudio de la Universidad de Carolina del
agregarse con otros microorganismos. En este
Norte mostró que las mujeres con enfermedad
sentido, la estructura tridimensional (3D) de las
periodontal fueron siete veces más propensas a 98
Artículo original
AyTBUAP 6(24):93-113 Aguilar-Méndez et al., 2021
proteínas es de gran importancia debido a que
pertenezcan a microorganismos orales y
proporciona información muy valiosa sobre su
conocer su función.
función lo cual es esencial para comprender la integración de los microorganismos de la
METODOLOGÍA
cavidad oral. Gracias al progreso continuo de las
metodologías
estructuras
3D
para de
determinar
las
Este estudio fue conducido por el Laboratorio
las
de Ecología Molecular Microbiana del Centro
macromoléculas
de Investigaciones en Ciencias Microbiológicas
(proteínas, ácidos nucleicos, etc.), a nivel
del Instituto de Ciencias, la Facultad de
atómico como lo son: la difracción de rayos X
Estomatología y la Facultad de Ciencias
sobre cristales de proteínas [31], resonancia
Biológicas de la Benemérita Universidad
magnética nuclear o RMN (análisis 3D de las
Autónoma de Puebla.
proteínas en solución usando la información de los núcleos de los átomos sometidos a campos magnéticos electrónica
[32]) o
y
crio-microscopía
CRYO-EM
Participantes
(microscopía
Se realizó una pequeña encuesta a 309
electrónica que determina la estructura 3D de
ciudadanos poblanos o personas que ya llevan
las proteínas a nível atómico a temperaturas
radicando en Puebla por más de 3 años y que
criogénicas [33]), se ha generado una gran
estuvieran en el rango de edad entre 15 a 51
cantidad de información estructural, la cual es
años.
depositada en el banco de datos de proteínas, también conocida como PDB (Protein Data Bank),
que
tiene
178747
Cuestionario y medios de difusión
estructuras
depositadas [34]. Debido a las diversas
Se realizó una encuesta independiente usando
enfermedades sistémicas que pueden surgir a
la aplicación
raíz de una mala higiene bucal, nuestro objetivo
OFFICE 365; la cual permite crear encuestas,
es realizar un sondeo a ciudadanos poblanos
cuestionarios y sondeos fácilmente, además,
que nos permita saber sus hábitos de higiene
esta aplicación nos permite visualizar los datos
bucal, y conocer qué tanto saben sobre la mala
en forma de gráficas y nos arroja porcentajes
higiene
las
que se pueden exportar a un formato Excel.
enfermedades sistémicas, así como buscar en el
Después de generar las preguntas se solicitó a
PDB si existen proteínas reportadas que
120 alumnos pertenecientes a las Facultades de
bucal
y
su
relación
con
99 Artículo original
de MICROSOFT FORMS
AyTBUAP 6(24):93-113 Aguilar-Méndez et al., 2021
Estomatología, a la Facultad de Ciencias y de la
microorganismos y conocer sus funciones.
Facultad de Administración de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla (BUAP) compartieran el
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
enlace de la encuesta:
https://forms.gle/w8g9SRNkEadDY6Rd7
a
través de sus redes sociales como Facebook y WhatsApp, cada participante solo podía responder una sola vez el cuestionario. La encuesta se dividió en tres bloques de preguntas, en el primer bloque se pedía información general como: el género, la edad y último grado de estudios. En el segundo bloque se realizaron preguntas enfocadas a la higiene
Datos generales de la población y hábitos de higiene Se realizaron un total de 309 encuestas, en la cual hubo mayor participación femenina 55% en comparación con la masculina 45% (Figura 2A), en cuanto a la edad (Figura 2B), el mayor número de encuestados está en el rango de 1530 años 55% y respecto al último grado de estudios, el 55% tienen licenciatura (Figura 2C).
oral como: el número de veces que se cepillan los dientes, si hacen uso del hilo dental o cuántas veces visitan al dentista al año y en el tercer bloque se realizaron preguntas que nos permitieron saber si los participantes tenían conocimiento de las enfermedades sistémicas
En el bloque dos se preguntó sobre los hábitos de higiene, el 60% de los encuestados mencionaron no usar hilo dental (Figura 2D), sin embargo, la mayoría se cepillan los dientes entre dos y tres veces al día (cerca del 84%) (Figura 2E); en relación con las visitas anuales
relacionadas con la mala higiene bucal.
al dentista, se obtuvo que solo el 24% de las personas acuden dos veces al año como lo Búsqueda de estructuras de proteínas en el PDB Utilizando los nombres científicos de varias especies de bacterias que viven en la cavidad bucal, ingresamos a la página del PDB: https://www.rcsb.org/ para identificar algunas proteínas
reportadas
para
recomiendan los profesionales de la salud (Figura 2F). En este apartado pudimos observar que no existe el hábito de acudir al dentista entre las personas que participaron en la encuesta, haciéndolo únicamente si se presenta alguna molestia bucal como dolor.
estos
100 Artículo original
AyTBUAP 6(24):93-113 Aguilar-Méndez et al., 2021
Figura 2. Porcentaje de participación de encuestados con respecto: A) al género, B) edad, C) grado de estudio, D) uso de hilo dental, E) número de veces del cepillado de dientes al día y F) visitas al dentista. Enfermedades sistémicas relacionadas con la salud bucal El cuestionario del presente trabajo también incluyó, como parte del tercer bloque, preguntas acerca del conocimiento que tienen los participantes con respecto a la relación de enfermedades sistémicas y la salud bucal. El 71% de los participantes mencionaron no tener conocimiento de enfermedades sistémicas relacionadas con la salud bucal (Figura 3A). Al preguntar si conocían la relación que existe entre la mala higiene bucal y enfermedades sistémicas específicas como: las enfermedades cardiacas, los problemas de digestión y nutrición, el riesgo en el embarazo y la fatiga
conocer la relación con enfermedades cardiacas (Figura 3B), el 17% conoce la relación con fatiga muscular (Figura 3C), mientras que el 54% conoce la relación con los problemas digestivos y de nutrición (Figura 3D). Hay que resaltar que la relación que más conocen los encuestados es la mala higiene bucal y el riesgo en el embarazo con un 73 % (Figura 3E). Al analizar los datos por género, logramos observar que el género femenino es el que tiene más conocimiento de la relación que existe entre la mala salud bucal y enfermedades sistémicas. Resaltando que el 77% de las mujeres mencionan conocer la relación que existe con el riesgo en el embarazo (Figura 4D),
muscular, el 37% de las personas mencionaron 101 Artículo original
AyTBUAP 6(24):93-113 Aguilar-Méndez et al., 2021
Figura 3. Proporción de individuos que conocen la relación entre salud bucal y el desarrollo de enfermedades sistémicas específicas. A) conocen alguna enfermedad relacionada con la higiene bucal. B) conocen la relación entre mala higiene bucal-enfermedades cardiacas, C) conocen la relación entre mala higiene bucal-fatiga muscular, D) conocen la relación entre mala higiene bucal-problemas digestivos y de nutrición, E) conocen la relación entre mala higiene bucal-riesgo en el embarazo.
Figura 4. Proporción de individuos que conocen la relación salud bucal- enfermedades sistémicas de acuerdo con el género. A) enfermedades cardiacas, B) fatiga muscular, C) problemas gastrointestinales y de nutrición, D) problemas en el embarazo.
102 Artículo original
AyTBUAP 6(24):93-113 Aguilar-Méndez et al., 2021
seguido por el 66% que conoce la relación con
otra parte, las personas mayores de 50 años
fatiga muscular (Figura 4B), el 63% conoce la
(15%)
relación con enfermedades cardiacas (Figura
enfermedades cardiovasculares y su relación
4A), y el 57% conoce la relación con problemas
con la salud oral (Figura 5A). Este fenómeno
digestivos y de nutrición (Figura 4C).
podría deberse a que es una enfermedad común
Esta diferencia podría atribuirse al hecho que
en este grupo de edad ya que, de acuerdo a la
son las mujeres quienes experimentan el
Organización Mundial de la Salud, cuatro de
embarazo o se encuentran en edad reproductiva
cada cinco muertes son ocasionadas por una
y tienden a informarse acerca de los riesgos y
enfermedad cardíaca en personas mayores de
complicaciones durante ese estado. Diversos
65 años [35, 36].
autores plantean que el periodo de gravidez es
Las diferencias observadas en conocimiento
el ideal para orientar a las madres, pues se
con respecto a la mala salud bucal y las
encuentran más motivadas, susceptibles y
enfermedades sistémicas podrían deberse a los
receptivas a realizar cambios de actitud y
intereses e inquietudes correspondientes a la
comportamiento, para recibir información y ser
edad, ya que la percepción y asimilación de
educadas sobre la salud bucal [27].
información que cada persona consume acerca
Se analizaron también los datos obtenidos con
de su bienestar y cuidado es variable. Siendo
relación a la edad y el conocimiento que se tiene
para
entre la mala salud oral y las diferentes
productividad temas importantes, mientras que
enfermedades sistémicas; y se encontró que en
para los adultos es importante el cuidado
general el grupo mejor informado es el de los
cardiovascular
individuos en el rango de 15-30 años, seguido
gastrointestinales, ya que son afecciones
de las personas de 31-50 años y por último
propias de la edad. También podemos observar
aquellos mayores de 50 años (Figura 5).
que no existe una asociación directa entre el mal
Las personas en el rango de 15-30 años (75%)
cuidado dental y la fatiga muscular o el
mostraron tener mayor conocimiento con
cansancio,
relación a la fatiga muscular y la falta de salud
usualmente son atribuidos a otro tipo de
oral (Figura 5B), en cambio, las personas en el
enfermedades y la asociación más común y
rango de 30-50 años (31%) conocen más sobre
evidente es la mala nutrición, falta de sueño,
la relación entre la salud bucal y los problemas
anemia, etc. (Figura 5B).
nutricionales y de digestión (Figura 5C). Por
En cuanto al último grado de estudios, los datos
103 Artículo original
tienen
los
más
jóvenes,
ya
conocimiento
la
y
que
energía,
los
estos
sobre
vigor
y
problemas
padecimientos
AyTBUAP 6(24):93-113 Aguilar-Méndez et al., 2021
obtenidos
nos
porcentaje
de
el
mayor
provocadas por las infecciones en la cavidad
que
tienen
oral las cuales dificultan la masticación y por
conocimiento de la relación entre enfermedades
ende la alimentación tal y como lo indican
sistémicas y la falta de salud oral está en el
Mesas 2010 y Castaños 2012 [22].
rango de licenciatura, seguido por educación
Con respecto al conocimiento que existe entre
media superior, posgrado, secundaria y por
la relación de enfermedades sistémicas y la falta
último primaria (Figura 6).
de higiene oral de acuerdo con el grado de
En primaria como último grado de estudios solo
estudios; podemos decir que cuanto mayor es el
el 1% manifestó conocer la relación entre la
grado de estudio mayor es la cantidad de
falta de higiene dental y los problemas
individuos que conocen dicha relación (Figura
nutricionales y gastrointestinales (Figura 6C).
6 A-D). Los jóvenes universitarios hacen uso de
Esto
un
diversas fuentes para acercarse a temas
conocimiento general de la población, ya que se
relacionados con aspectos científicos [35],
podría
muestran
que
individuos
asociarse
más
como
manifiesta de forma evidente con molestias
Figura 5. Proporción de individuos que conocen la relación salud bucal-enfermedades sistémicas de acuerdo con la edad. A) enfermedades cardiacas, B) fatiga muscular, C) problemas gastrointestinales y de nutrición y D) problemas en el embarazo. 104 Artículo original
AyTBUAP 6(24):93-113 Aguilar-Méndez et al., 2021
Figura 6. Proporción de individuos que conocen la relación salud bucal- enfermedades sistémicas de acuerdo con el grado de estudios. A) enfermedades cardiacas, B) fatiga muscular, C) problemas gastrointestinales y de nutrición y D) problemas en el embarazo. además, que poseen mayores herramientas lo
estructuras reportadas en el Protein Data Bank
que les permite tener fácil acceso y la
(PDB) de algunas bacterias que participan en
comodidad que brinda para la búsqueda de esta
procesos infecciosos orales. En un futuro muy
información. Esto corrobora lo dicho por
cercano pretendemos abordar las enfermedades
Caridad et al. [37], quienes reportan que el
bucales conociendo la microbiología de sus
cuidado dental se encuentra relacionado con el
bacterias y la estructura tridimensional de sus
nivel educativo.
proteínas,
con
la
finalidad
de
probar
compuestos naturales provenientes de plantas Análisis de las estructuras obtenidas del PDB de diferentes especies de bacterias orales Debido a que es importante conocer a las proteínas y enzimas que se encuentran en los microorganismos de la cavidad oral, para su posterior estudio e identificación de su acción en el daño dental, se tomó la decisión de buscar
que nos permitan regular los procesos de proliferación o adhesión a tejidos específicos ante una infección. Al ingresar el nombre de las especies bacterianas de: Veillonella parvula, Neisseria, Bacteroides,
Prevotellas,
Porphyromonas,
Actinomyces, Streptococcus, Porphyromonas gingivalis,
105 Artículo original
Tannerella
forsythia
y
AyTBUAP 6(24):93-113 Aguilar-Méndez et al., 2021
Aggregatibacter actinomycetemcomitans en la
Porphyromonas gingivalis fue un péptido
patlaforma del PDB, encontramos que para
transportador
Veillonela párvula, la primera estructura que
movimiento de moléculas) su código PDB fue
sale de este análisis es una proteína reportada
6SLI [44]. Para Tannerella forsythia fue una
como isomerasa (enzima que transforma un
hidrolasa (enzima capaz de catalizar la
isómero de un compuesto químico en otro)
hidrólisis de un enlace químico) su código de
cuyo código de PDB es 3R6D. Para Neisseria
PDB es 2XS3 [45] y finalmente para
se reporta una proteína de unión a DNA (las
Aggregatibacter actinomycetemcomitans fue
proteínas de unión a DNA pueden ser factores
una hidrolasa (enzima capaz de catalizar la
de transcripción, polimerasas o nucleasas) su
hidrólisis de un enlace químico) su código de
código de PDB es 3VK0 [38]. Para Bacteroides
PDB es 4U10. Es importante mencionar que de
la proteína que se reporta es de transporte
toda la información depositada en el PDB solo
(proteínas
consideramos una estructura para cada especie
que
pueden
participar
en
el
(péptido
que
facilita
el
movimiento de moléculas, iones al interior de
de bacteria como un primer acercamiento.
un organismo), su PDB es 5T3R [39]. Para
La riqueza de información estructural de las
Prevotellas encontramos una hidrolasa (enzima
proteínas depositadas en el PDB provenientes
capaz de catalizar la hidrólisis de un enlace
de bacterias bucales, nos abre un amplio
químico) su código de PDB es 3BBA [40],
panorama para comprender más sobre el
mientras que para Porphyromonas se encontró
funcionamiento de las proteínas que participan
una proteína de adhesión celular (proteínas
en los diversos procesos de infección, lo cual es
localizadas en la superficie de las células que
relevante para estudios odontológicos.
tienen la capacidad de unirse a un ligando o receptores específicos) su código PDB es
CONCLUSIÓN
6KMF [41]. Para Actinomyces fue una óxido
La salud oral es sumamente importante para el
reductasa (enzima que cataliza la transferencia
individuo y su cuidado debe ser continuo ya que
de electrones desde una molécula donadora a
no se debe considerar como un sistema aislado,
otra receptora) su código de PDB es 4Z7X [42].
debido a que contribuye de forma directa con la
Para Streptococcus fue una transfererasa (esta
salud general del cuerpo y al ser un sistema
enzima cataliza la transferencia de un grupo
conectado tiene influencia en otros órganos y
funcional de una molécula donadora a otra
sistemas. Esta cavidad cuenta con una carga
aceptora) su código de PDB es 5Y37 [43]. Para
microbiana, cuyo equilibrio determina en gran
106 Artículo original
AyTBUAP 6(24):93-113 Aguilar-Méndez et al., 2021
Figura 7. Estructuras de proteínas depositadas en el PDB de especies de bacterias que viven en la cavidad oral (Bibliografía citada en el texto).
medida la salud bucal. El desequilibrio de la
parto prematuro o aborto, la fatiga muscular, y
microbiota oral provocado por nulos o malos
los problemas nutricionales y digestivos como
hábitos de higiene permite mayor proliferación
la digestión lenta, y/o incompleta provocada
de microorganismos patógenos y dañinos para
por la pérdida de piezas dentales, infecciones
la boca lo que favorece el desarrollo de
bucales,
enfermedades bucales que se podrían evitar con
malformaciones o molestias en la boca.
el cuidado correcto tanto preventivo como
Cualquiera
correctivo. El proceso de un correcto cepillado
mencionadas, contribuyen a disminuir la
nos lo enseñan desde niños, sin embargo, no se
calidad de vida de los individuos y algunas
da seguimiento en edades posteriores con
incluso pueden provocar daño severo, secuelas
mayor información sobre la importancia de la
e incluso la muerte.
salud bucal y su relación con la salud general
Los resultados que obtuvimos en este trabajo
del cuerpo.
nos confirman la necesidad de proporcionar
La negligencia en el cuidado dental puede
mayor información a la población acerca de la
contribuir al desarrollo de otras enfermedades
relación entre la salud oral y las enfermedades
en el individuo entre las cuales podemos
sistémicas, haciendo hincapié en los riesgos que
encontrar enfermedades cardiovasculares como
se corren al no tener una higiene correcta o
la ateroesclerosis, el riesgo en el embarazo de
visitar regularmente al médico dentista, esta
107 Artículo original
acumulación
de
las
de
placa,
enfermedades
dolor,
antes
AyTBUAP 6(24):93-113 Aguilar-Méndez et al., 2021
información
podría
proporcionarse
a
la
384.1980
población universitaria en la campaña de salud
[3].
que cada año realiza la Benemérita Universidad
Streptococcus
Autónoma de Puebla, podría generarse material
viscosus bacterias pioneras en la formación del
audiovisual que se transmita en las pantallas del
biofilm dental. KIRU. 2016;13(2):181–6.
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Evaluación del efecto alelopático y actividad plaguicida producido por el aceite esencial de anís estrellado (Illicium verum Hook. f) Evelyn Andrango Ñacato* iD, Alisson Changoluisa Alvear** iD. Departamento de Ciencias de la Vida y la Agricultura, Carrera de Ingeniería en Biotecnología, Universidad de las Fuerzas Armadas ESPE, Quito, Ecuador. Email autores corresponsales: *erandrango1@espe.edu.ec; **adchangoluisa1@espe.edu.ec Recibido: 12 mayo 2021. Aceptado: 29 septiembre 2021 RESUMEN Introducción. Los aceites esenciales han sido muy estudiados en los últimos años gracias a sus diversas aplicaciones, entre las cuales están la acción plaguicida y su utilización como bioplaguicida natural, esta es una buena alternativa para remplazar los productos químicos, ya que gracias a sus constituyentes monoterpenos y sesquiterpenos se han evidenciado toxinas de acción rápida contra insectos, que pueden incluir la disuasión y la repelencia, logrando resultados positivos para el control de plagas. Objetivo. Evaluar el efecto alelopático y la actividad plaguicida producidos por el aceite esencial de anís estrellado (Illicium verum Hook. f). Metodología. Se extrajo aceite esencial empleando 427,51 g de frutos secos de anís estrellado. Para la prueba cualitativa de alelopatía se realizó germinación in vitro de semillas de lechuga teniendo un grupo control y un grupo de ensayo durante siete días. Además, se realizó una prueba cuantitativa para evaluar la actividad plaguicida del aceite esencial utilizando cámaras húmedas en donde se colocaron 12 pulgones y una hoja fresca por cada frasco con concentraciones del aceite esencial de 0, 0.2, 0.5 y 0.8 % v/v. Para la medición de la variable respuesta se utilizó el programa Image J versión 1.8.0 y el análisis estadístico se hizo en el software estadístico InfoStat versión 2017.1.2. realizando un diseño completamente aleatorizado (DCA) con cuatro tratamientos (T1, T2, T3, T4), dos controles (CE y CAE) y cuatro réplicas por cada tratamiento. Resultados y Discusión. Se obtuvieron 4 mL de aceite esencial con un rendimiento de 0.936 %. En el análisis fitoquímico se encontraron los siguientes metabolitos: α–terpineno, eugenol, linalol, 1,8cineol, p-anisaldehído, limoneno y anetol. De acuerdo a los resultados obtenidos, en la prueba 114 Artículo original
AyTBUAP 6(24):114-127 Andrango Ñacato & Changoluisa Alvear, 2021
cualitativa se observa el efecto alelopático al inhibir la germinación de las semillas de lechuga a comparación del grupo control. A partir del ensayo cuantitativo se observa que el aceite esencial de anís estrellado posee una buena actividad plaguicida, ya que se observó un menor % de daño al tratar las hojas con bajas concentraciones de aceite esencial (0.2 %), además hubo diferencias entre las muestras y los controles, indicando que los resultados fueron específicamente por el aceite esencial y no por factores externos como el daño oxidativo sobre la hoja por el tiempo de estudio y los componentes del aceite esencial. Palabras clave: aceite esencial; efecto alelopático; Illicium verum; plaguicida natural.
ABSTRACT Introduction. Essential oils have been widely studied in recent years thanks to their various applications, among which are the pesticide action and its use as a natural biopesticide, this is a good alternative to replace chemical products, since thanks to its monoterpene constituents and Sesquiterpenes have shown fast-acting toxins against insects, which can include deterrence and repellency, achieving positive results for pest control. Objective. To evaluate the allelopathic effect and the pesticidal activity produced by the essential oil of star anise (Illicium verum Hook. F). Methodology. Essential oil was extracted using 427.51 g of star anise nuts. For the qualitative allelopathy test, in vitro germination of lettuce seeds was carried out, having a control group and a test group for seven days. In addition, a quantitative test was carried out to evaluate the pesticidal activity of the essential oil using humid chambers where 12 aphids and a fresh leaf were placed for each bottle with concentrations of the essential oil of 0, 0.2, 0.5 and 0.8% v/v. For the measurement of the response variable, the Image J program version 1.8.0 was used and the statistical analysis was done in the statistical software InfoStat version 2017.1.2. performing a completely randomized design (DCA) with four treatments (T1, T2, T3, T4), two controls (CE and CAE) and four replications for each treatment. Results and Discussion. Four mL of essential oil were obtained with a yield of 0.936%. In the phytochemical analysis the following metabolites were found: α-terpinene, eugenol, linalol, 1,8cineole, p-anisaldehyde, limonene and anethole. According to the results obtained, in the qualitative test the allelopathic effect is observed by inhibiting the germination of lettuce seeds compared to the control group. From the quantitative test it is observed that the essential oil of star anise has a good 115 Artículo original
AyTBUAP 6(24):114-127 Andrango Ñacato & Changoluisa Alvear, 2021
pesticidal activity, since a lower% of damage was observed when treating the leaves with low concentrations of essential oil (0.2%), in addition there were differences between the samples and the controls, indicating that the results were specifically for the essential oil and not for external factors such as oxidative damage on the leaf due to the study time and the essential oil components. Keywords: essential oil; allelopathic effect; Illicium verum; natural pesticide. INTRODUCCIÓN
fuente natural usando el punto de ebullición del
Los aceites esenciales son compuestos volátiles
agua; ya que el vapor de agua va arrastrando
fuertemente aromáticos que son producidos por
estos componentes [4]. El vapor asciende y
organismos vivos y son obtenidos de una planta
rompe las células que contienen los aceites
entera o parte de esta mediante procesos físicos
esenciales en la muestra vegetal, este vapor se
como la extracción por arrastre de vapor [1].
condensa y por diferencia de pesos moleculares
Las moleculas que componen los aceites
el aceite esencial se deposita en la parte superior
esenciales son conocidas como metabolitos
de la columna condensada [5]. El vapor
secundarios y pueden estar formados por
condensado que se obtiene junto con el aceite
terpenos, fenoles, aldehidos, cetonas, taninos y
esencial es llamado agua floral o hidrolato. Este
alcaloides, estos componentes se encargan de
subproducto posee una pequeña concentración
defender a las plantas de infecciones por
de los compuestos solubles del aceite escencial,
patógenos microbianos y de la digestión por
es por esto que tiene un aroma ligero similar al
herbívoros.
aceite obtenido [6].
Se
sintetizan
en
pequeñas
cantidades y son producidas por especies
En la evolución de las comunidades de plantas
especificas [2].
existe interferencia química o alelopatía que
La destilación por arrastre con vapor es la
tiene lugar cuando metabolitos producidos por
técnica más utilizada, en la cual factores como
una planta tienen efectos sobre el crecimiento
el tamaño de partícula del material vegetal y el
de otras plantas. Los productos aleloquímicos
tiempo
la
pueden estimular o inhibir el crecimiento de
composición y rendimiento del producto
otras plantas que crecen en su proximidad [7].
adquirido [3]. Los aceites esenciales poseen
La fitotoxicidad de una molécula incrementa
puntos de ebullición elevados y son insolubles
según la cantidad de grupos hidroxilos y
en agua, sin embargo, se pueden separar de su
carbonilos, de igual manera las plantas que
de
extracción
influyen
en
116 Artículo original
AyTBUAP 6(24):114-127 Andrango Ñacato & Changoluisa Alvear, 2021
producen lactonas sesquiterpénicas inhiben el
colocó la placa de silica gel al interior de la
crecimiento y germinación de plantas aledañas
cámara cromatográfica que contenía la fase
ya que estos compuestos afectan la síntesis de
móvil y se esperó que el solvente recorriera la
ADN y ARN.
placa arrastrando las sustancias apolares y separando
los
componentes
[8].
Para
determinar los componentes que se encontraban
METODOLOGÍA
en el aceite esencial se midieron los valores del Extracción de aceite
factor de retardo (Rf) que representa la
Para la extracción del aceite esencial, se
distancia que recorre un analito sobre la fase
pesaron 427.51 g de frutos secos de anís
estacionaria respecto a la distancia que recorre
estrellado (Illicium verum Hook. f) triturados,
la fase móvil en la cromatografía [9]. Estos
luego la muestra se colocó en un matraz de
valores obtenidos se compararon con valores
destilación y se llenó a 3/4 partes de su
teóricos de Rf para el aceite esencial de anís
volumen, se conectó la trampa de destilación
(Illicium verum Hook. f) [10].
Dean Stark sobre el balón junto con el refrigerante y se colocó en la manta de calentamiento durante 1 hora, controlando la
Prueba cualitativa de alelopatía
temperatura para evitar la formación de
La prueba cualitativa se desarrolló para evaluar
burbujas de ebullición. Finalmente, el aceite
el efecto alelopático de los componentes del
obtenido fue colocado en un frasco ámbar y el
aceite esencial de anís estrellado encontrados a
hidrolato se recolectó en un frasco transparente
partir de la cromatografía de capa fina como el
[8].
eugenol, linalol, limoneno, anetol, cineol,
Para determinar los componentes del aceite esencial se realizó una cromatografía de capa fina, utilizando como fase sólida una placa de silica gel y como fase móvil se ocupó tolueno y acetato de etilo en proporción 93:7, la cual fue elegida debido a la polaridad que presentan los componentes del aceite esencial y el hidrolato. La muestra se colocó en la placa de silica gel con ayuda de un tubo capilar. A continuación se
anisaldehído y terpineno. Con el fin de comprobar la actividad del aceite esencial para su posterior uso en el ensayo cuantitativo, se utilizó la prueba de germinación [11], en la que se utilizaron 32 semillas certificadas por Agripac S.A de lechuga (Lactuca sativa L.) e hidrolato obtenido a partir de la extracción de aceite esencial por el método de destilación por arrastre de vapor [3].
117 Artículo original
AyTBUAP 6(24):114-127 Andrango Ñacato & Changoluisa Alvear, 2021
Se realizaron dos ensayos sin replicación,
se realizó a partir de cámaras húmedas, en el
utilizando agua destilada e hidrolato obtenido al
que se utilizaron veinte frascos de vidrio de 250
100%. La metodología se adaptó del estudio
mL, realizando cuatro replicas por cada
realizado por Hernández [12] y Gonzáles [13],
tratamiento. Para la construcción de las cámaras
para lo cual se utilizaron dos cajas cubiertas con
se colocaron en el fondo de cada recipiente, una
papel filtro y se colocaron 16 semillas de
capa de papel absorbente, el cuál fue
lechuga en cada caja. Posteriormente, se
humedecido con 5 mL de agua destilada.
añadieron 5 mL de agua destilada (Control) e
Después, se colocó una hoja fresca de arveja
hidrolato (Ensayo) según corresponda (Anexo
(Pisum sativum L.) completamente entera y un
1). El ensayo tuvo una duración de siete días de
aproximado de doce pulgones entre ninfas y
los cuales se tomaron anotaciones diarias del
hembras
desarrollo
recipientes se mantuvieron en un lugar fresco y
cualitativo
observado
en
la
germinación de las semillas (Tabla 3).
ápteras
por
cada
frasco.
Los
fueron cubiertos con una gasa para permitir el ingreso de aire a su interior y evitar la salida de
Prueba Cuantitativa plaguicida
de
la
actividad
La prueba cuantitativa se desarrolló para evaluar la actividad plaguicida del aceite esencial en cámara húmeda, en la cual se utilizaron 48 hojas frescas y sin daños, como plaga se utilizaron un aproximado de 480 pulgones (Aphis gossypii) mezclados entre ninfas y hembras ápteras, las cuales se identificaron según su morfología [14]. Dichos organismos fueron recolectados de un huerto ubicado en el sector de Fajardo, en la Parroquia de
Sangolquí
perteneciente
al
Cantón
Rumiñahui, en la Provincia de Pichincha-
la plaga (Anexo 2). Además, se realizaron tres diluciones del aceite esencial (0, 0.2, 0.5 y 0.8 % v/v) utilizando Tween 20 al 0.1% v/v en un total de 10 mL por cada dilución. Se realizaron tres tratamientos con aceite esencial y se obtuvieron dos muestras control, una en base a Tween 20 al 0.1% y la otra en base a hidrolato al 100%, las muestras control se utilizaron para demostrar la efectividad del ensayo, en cuanto al daño provocado por el pulgón sobre la hoja, descartando daño por contacto con los componentes
del
aceite esencial y por
humedad. Las cantidades de aceite utilizados
Ecuador [15].
para cada concentración se presentan en la tabla Para el ensayo de la prueba cuantitativa de la actividad plaguicida se utilizó la metodología
1, los cuales se aplicaron a diario a razón de un golpe de atomizador (0.2 mL) por cada frasco.
de Bravo [15], con condiciones adaptadas. Ésta 118 Artículo original
AyTBUAP 6(24):114-127 Andrango Ñacato & Changoluisa Alvear, 2021
Tabla 1. Preparación de diluciones de aceite esencial de anís estrellado a diferentes concentraciones y Tween 20 al 0.1%. Tratamiento
Concentración (v/v) %
Aceite esencial Hidrolato Tween 20 al Agua de anís estrellado (mL) 0.1% (mL) destilada (mL) Control CA 1 0 0 0 10 Control CAE 1 0 10 0 0 T1 0 0 0 10 0 T2 0.2 0.02 0 9.98 0 T3 0.5 0.05 0 9.95 0 T4 0.8 0.08 0 9.92 0 Nota: Cada una de las diluciones preparadas y las muestras control se colocaron en atomizadores plásticos de 10 mL y fueron almacenados en refrigeración a -4°C. CA: Control con agua destilada; CAE: Control con hidrolato.
Finalmente, para el análisis estadístico se
utilizando un análisis de varianzas mediante la
procedió a medir el porcentaje de daño causado
prueba de Levene. Finalmente se realizó la
por la plaga en la hoja, a partir del programa de
prueba no paramétrica de Kruskal Wallis para
procesamiento de imagen digital Image J
lo cual se utilizó el software estadístico InfoStat
versión 1.8.0, en el cual se midió el área inicial
versión 2017.1.2.
y final de las hojas en pixeles para conseguir los resultados en milímetros cuadrados y obtener el porcentaje de daño recibido en las hojas de cada tratamiento. Para el diseño experimental se utilizó el Diseño Completamente Aleatorizado (DCA). En donde el factor de estudio se representa
como
las
concentraciones
preparadas de aceite esencial (0.2, 0.5 y 0.8 % v/v) y las muestras control. La variable de respuesta es el porcentaje del efecto causado por la plaga en cada hoja para cada tratamiento
RESULTADOS Extracción del aceite esencial Se obtuvieron 4 ml de aceite esencial con un rendimiento de 0.936 %. El rendimiento se calculó mediante la siguiente ecuación [17]: % rendimiento = [(Volumen del aceite obtenido/masa de la muestra seca) * 100]
En donde el volumen del aceite obtenido fue de 4 mL y la masa de la muestra seca fue de 427.51 g. Con el aceite obtenido se realizó una cromatografía de capa fina, que tuvo como
[16]. Los datos obtenidos en este ensayo se analizaron a través de un análisis de media con la prueba Shapiro-Wilks para comprobar si el diseño sigue una distribución normal. Luego se analizó la homocedasticidad de la muestra
objetivo
determinar
los
metabolitos
secundarios presentes en la especie vegetal a estudiar. Se compararon los valores de Rf obtenidos con los valores de Rf teóricos (Tabla 2).
119 Artículo original
AyTBUAP 6(24):114-127 Andrango Ñacato & Changoluisa Alvear, 2021
Tabla 2. Factores de retardo (Rf) obtenidos a partir de las muestras tomadas por cromatografía. Fase sólida: Silica gel. Fase móvil: Tolueno: Acetato de etilo (93:7). Revelado: Anisaldehído y ácido sulfúrico. Component e 1 0,25 0,25 α –terpineno 2 0,30 0,31 Eugenol 3 0,4 0,38 Linalol 4 0,43 0,44 1,8-cineol p5 0,50 0,51 anisaldehído 6 0,84 0,83 Limoneno 7 0,94 0,93 Anetol Nota: Valores de Rf teórico adaptado de Thorburn [10]. Muestra
Rf Teórico
Rf Experimental
Cromatografía
Prueba cualitativa de alelopatía
afectada por cada tratamiento, se observó que el
La prueba cualitativa se realizó durante siete días
tratamiento T1 con una concentración de aceite
y se comparó el efecto alelopático del hidrolato
esencial nula tuvo un 6% de área afectada, en el
obtenido de la extracción del aceite esencial de
tratamiento T2 con 0.2 % de aceite esencial
anís estrellado a partir de una prueba de
existe un menor porcentaje de área afectada con
germinación usando dos tratamientos control y
respecto al resto de tratamiento. El tratamiento
ensayo como se puede ver en la tabla 3.
T3 y T4 presentan un 23 y 27 % de área afectada respectivamente. Pese a que los tratamientos T3
Prueba cuantitativa de la actividad plaguicida En acuerdo con el experimento planteado en el anexo 2, se observó que los pulgones afectan a las hojas durante el experimento, ya que se alimentan de ellas.
y
T4
contenían
aceite
esencial,
esta
concentración influyó en el daño que tenían las hojas. Según los análisis estadísticos realizados se puede
observar
que
las
diferentes
concentraciones de aceite esencial aplicadas en
Se analizaron los resultados por separado para ver la influencia de la concentración de aceite esencial según los tratamientos aplicados (Figura 1).
las hojas frescas de arveja influyen en el porcentaje de daño causado en la hoja, evidenciando mayor efectividad el tratamiento con la menor concentración de aceite esencial
En la comparación del porcentaje de área
T2 (Tween 20: Aceite esencial (100:0.2)).
120 Artículo original
AyTBUAP 6(24):114-127 Andrango Ñacato & Changoluisa Alvear, 2021
Tabla 3. Evaluación del efecto alelopático del hidrolato de anís estrellado (Illicium verum Hook. f) en semillas lechuga (Lactuca sativa L.).
121 Artículo original
AyTBUAP 6(24):114-127 Andrango Ñacato & Changoluisa Alvear, 2021 Comparación de la media del porcentaje de área afectada por tratamiento y controles 30
% de área afectada
25 20 15 10 5 0
T1
T2
T3 T4 Tratamiento
CAE
CA
Figura 1. Comparación entre las concentraciones de aceite esencial de anís estrellado aplicado en hojas de arveja. T1: 0 %, T2: 0.2 %, T3: 0.5 %, T4: 0.8 %, CA: Control con agua destilada; CAE: Control con hidrolato. DISCUSIÓN
liquida de alta eficiencia (HPLC). Sin embargo,
El rendimiento del aceite esencial de anís se
en este trabajo no se presentan estos resultados
encuentra entre el 2 y 3 %, si el anís se
por el alto costo que implica realizar este
encuentra en su etapa madura [18], en el
proceso.
presente trabajo el rendimiento obtenido del
La inhibición del crecimiento provocado por la
anís en su etapa madura fue de 0.936 %, valor
liberación de compuestos químicos interfiere en
que se encuentra muy por debajo de los valores
el desarrollo de la especie vegetal, impidiendo
de referencia. La composición del aceite
su supervivencia, dando lugar al efecto
esencial varía según diferentes factores como el
alelopático negativo [12]. De los resultados
tipo de suelo, método de cultivo, época de
obtenidos en el ensayo cualitativo (Tabla 3) se
recolección, manejo, almacenamiento, material
evidencia que al poner en contacto el hidrolato
vegetal, edad de la planta y método de
obtenido de la extracción del aceite esencial y
obtención del aceite. En la cromatografía
las semillas de lechuga (Lactuca sativa L.)
realizada en silica gel se muestran componentes
existe un efecto alelopático negativo, ya que
como: eugenol, linalol, cineol, anisaldehido,
interfirió en el crecimiento radicular de las
limoneno y anetol [19]. Para estimar la
semillas,
concentración presente de cada componente se
germinación
puede aplicar la técnica de cromatografía 122 Artículo original
generando y
el
retardo
crecimiento
[20].
de
su
Según
AyTBUAP 6(24):114-127 Andrango Ñacato & Changoluisa Alvear, 2021
investigaciones
anteriores
[21,22],
los
aceite esencial se debe posiblemente a que el
monoterpenos pueden inhibir la mitosis, alterar
aceite esencial contiene varios metabolitos
la permeabilidad de la membrana y el balance
secundarios como el eugenol, que se comporta
hormonal de plantas, conducir a anomalías del
como neurotóxico en los insectos, ya que actúa
crecimiento e inhibir la respiración de las
a través del sistema octopaminérgico activando
mitocondrias aisladas, dando como resultado
receptores para la octopamina [25]. Otros
un porcentaje de germinación muy bajo y lento.
monoterpenos pueden actuar inhibiendo la
Por lo tanto, a partir de esta prueba se verifica
acetilcolinesterasa
la actividad del aceite esencial para su uso en
perturbaciones en la actividad celular y los
los ensayos posteriores, ya que al usar
procesos biológicos de los insectos lo que causa
hidrolato, se tiene los mismos componentes que
su muerte [26].
el aceite esencial, en menores concentraciones
Otros estudios sugieren que los componentes de
[23].
los extractos de frutas de Illicum verum como el
Los aceites esenciales tienen varias funciones
eugenol y el trans anetol [27] pueden
entre las cuales destacan su capacidad
desarrollarse potencialmente al actuar como
protectora frente a depredadores, al actuar
protectores de granos para controlar plagas
como disuasorios, dando a las plantas un sabor
como gorgojos e insectos de los productos
amargo y transformándolas en materiales
almacenados como el maíz [19]. Existen varios
indigestos o venenosos, es por esto que se ha
investigaciones que comprueban la actividad
investigado la función de los productos
plaguicida del anís estrellado contra diversas
naturales como bioplaguicida [24]. En el
plagas como Sitophilus zeamais, Cryptolestes
presente trabajo los componentes del aceite
pusillus
esencial tienen actividad plaguicida debido a
serricorne, Callosobruchus chinensis [29] y
que el 100% de las plagas (pulgones verdes)
Aedes aegypti [30]. En base a estos estudios se
colocadas en la cámara húmeda murieron al
probó la efectividad el anís estrellado sobre
final del experimento. Además, se descarta el
Aphis gossypii (pulgón verde), obteniendo
daño de la hoja por el tiempo de observación y
mejores resultados al utilizar concentraciones
los componentes del aceite esencial a partir de
de aceite esencial al 0.2 % (Figura 1); ya que
los controles CA y CAE respectivamente. El
esta concentración afectó a los pulgones y
efecto sobre los pulgones en las muestras
permitió una disminución del daño sobre las
tratadas con las diferentes concentraciones de
hojas. En el presente trabajo se comprueba la
123 Artículo original
Schnoherr
lo
cual
[28],
provoca
Lasioderma
AyTBUAP 6(24):114-127 Andrango Ñacato & Changoluisa Alvear, 2021
actividad plaguicida del aceite esencial como
intereses.
alternativa para el control de plagas en plantas adultas en un estudio in vitro, puesto que
AGRADECIMIENTOS
contiene una amplia variedad de metabolitos
Este trabajo fue apoyado por la Universidad de
secundarios [31].
las Fuerzas Armadas ESPE, por lo tanto, los autores reconocemos a la institución por su apoyo técnico.
CONCLUSIÓN Se extrajeron 4 mL de aceite esencial a partir de 427.51 g de muestra de anís estrellado mediante
REFERENCIAS
la técnica de extracción por arrastre de vapor,
[1]. C. JA, G. EV, Otiniano PR y, C. CC, R. BH.
obteniendo un rendimiento de 0.936%. La
Modelamiento y simulación del proceso de
efectividad del efecto alelopático se probó con
extracción de aceites esenciales mediante la
el ensayo de germinación, en el cual, el
destilación por arrastre con vapor. Rev Peru
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127 Artículo original
AyTBUAP 6(24):114-127 Andrango Ñacato & Changoluisa Alvear, 2021
Anexos Anexo 1. Ensayo de germinación utilizado en la prueba cualitativa del efecto alelopático.
Nota: Esquema del ensayo de germinación utilizado en la prueba cualitativa del efecto alelopático.
Anexo 2. Preparación de las cámaras húmedas para el ensayo cuantitativo de la actividad plaguicida.
Nota: Esquema de la preparación de las cámaras húmedas para el ensayo cuantitativo de la actividad plaguicida.
1
AyTBUAP 6(24):114-127 Andrango Ñacato & Changoluisa Alvear, 2021
Anexo 3. Análisis de media (Shapiro-Wilks)
El valor p es menor a 0.05, el diseño no sigue una distribución normal.
Anexo 4. Prueba de Levene
Tras las herramientas empleadas se determina que no existe homocedasticidad en las muestras, ya que el valor p es menor a 0,05, posteriormente se realiza el análisis de varianzas.
Anexo 5. Prueba de Kruskal Wallis
2
AyTBUAP 6(24):128-142 Benitez de la Torre et al., 2021 http://doi.org/10.5281/zenodo.5711952 https://eoi.citefactor.org/10.11235/BUAP.06.24.06
Aprovechamiento de lactosueros generados en queserías artesanales para la producción de proteína unicelular enriquecida (PUC+PP) y probióticos Alfonso Benítez de la Torre1*iD, Iván Lenin Montejo-Sierra2 iD, Soley Berenice Nava-Galicia1 iD, Martha Bibbins-Martínez1**iD. 1
Centro de Investigación en Biotecnología Aplicada, Instituto Politécnico Nacional, Ex-Hacienda San Juan Molino, Carretera Estatal Tecuexcomac-Tepetitla Km 1.5, Tlaxcala, México. C.P. 90700. 2 Estación Experimental de Pastos y Forrajes “Indio Hatuey” Universidad de Matanzas, Cuba. *Email autores corresponsales: *cee.uiapuebla.alfonso@gmail.com; **mbibbinsm@ipn.mx Recibido: 15 septiembre 2021. Aceptado: 11 noviembre 2021 RESUMEN Con la finalidad aprovechar el lactosuero que se genera como parte de la producción de queso y reducir el impacto ambiental que esta actividad ocasiona, se estimó la cantidad de proteína unicelular (PUC) enriquecida con la proteína precipitada (PP) que se puede obtener durante la fermentación de sueros dulces y ácidos (enteros y descremados), los cuales son los que se generan en mayor cantidad en las queserías artesanales de México durante la producción de queso fresco (panela y aro) y quesillo (también conocido como queso de hebra o Oaxaca). Se hicieron análisis fisicoquímicos para caracterizarlos, y se inocularon con Kluyveromyces marxianus para cuantificar gravimétricamente la cantidad de proteína unicelular sumada a la precipitada (PUC+PP) y consumo de lactosa que se obtienen en fermentaciones de 48 y 72 horas. Finalmente se cuantificó la biomasa viable de bacterias y levaduras lácticas crecidas en consorcio en suero dulce por el método de recuento en placa. Los resultados obtenidos indican diferencias significativas de pH, contenido proteico, azúcares, sólidos totales (p<0.05) pero iguales en contenido graso. Se obtuvo la misma cantidad de proteína unicelular sumada a la precipitada (PUC+PP) de lactosueros enteros y descremados después de 60 horas, pero mejores rendimientos en sueros dulces que ácidos entre las 48 y 60 horas (p<0.05). No se observaron diferencias en el consumo de lactosa en ambos sueros. Se obtuvieron valores del orden de 15 g de PUC+PP por litro de suero con un consumo de lactosa del 50% en 60 horas utilizando tanto sueros dulces como ácidos y poblaciones de hasta 1 x 106 unidades formadoras de colonia (UFC)/mL. De esta 128 Artículo original
AyTBUAP 6(24):128-142 Benitez de la Torre et al., 2021
manera se espera desarrollar una tecnología económica y sencilla para obtener un producto aprovechable en alimentación humana y animal además de contribuir a reducir la contaminación ambiental. Palabras clave: biotratamiento; bacterias ácido-lácticas; Kluyveromyces marxianus; residuos de quesería.
ABSTRACT In aiming to exploit the whey generated by cheese production and reduce the environmental impact caused by this process, the present study estimated the amount of single-cell protein (SCP) and precipitated protein (PP) that can be obtained during fermentation of both acid and sweet whey (whole and skimmed), large quantities of which are generated by the artisanal cheese dairies of México dedicated to the production of fresh cheese (panela and hoop) and “quesillo cheese” (also known as string cheese or Oaxaca quesillo). Physicochemical analyzes were conducted to characterize them. After that, fermentations with Kluyveromyces marxianus were set to gravimetrically quantify the amount of SCP added to PP (SCP+PP) and lactose consumption during a period time of 48 and 72 hours. Finally, the viable biomass of bacteria and lactic yeasts grown in consortium in sweet whey was quantified by the plate count method. The physicochemical analysis revealed very different results in terms of pH levels, protein content, sugar content, and total solids (p<0.05), while the fat content was found to be equal. The same amount of SCP+PP was produced on the whole and skimmed whey after 60 hours of fermentation, although higher yields were obtained for the sweet whey between 48 and 60 hours of fermentation (p<0.05). No differences between both kinds of whey were observed for lactose consumption. Values of 15 g SCP+PP per liter of whey were obtained via the consumption of 50% lactose and up to 1 x 106 CFU / mL in 60 hours, for both the sweet and acid whey. It is hoped that economical and simple technology can be developed to obtain a product that can be used for human nutrition and animal feed as well as helping to reduce environmental pollution. Keywords: biotreatment; cheese-making waste; Kluyveromyces marxianus; lactic acid bacteria.
129 Artículo original
AyTBUAP 6(24):128-142 Benitez de la Torre et al., 2021
INTRODUCCIÓN
desarrollados ha sido atacado mediante su
Diversas investigaciones se han enfocado al
aprovechamiento
estudio del aprovechamiento de los recursos
tecnologías y desarrollando productos con
naturales
y
diferentes aplicaciones, lo que no sucede en
alimentos
de
microbiano.
subproductos origen La
para
vegetal,
animal
México. Una industria quesera media que produce
microbiana o proteína unicelular (PUC) por vía
diariamente 40 mil L de suero sin depurar
biotecnológica ha contribuido desde la segunda
genera una contaminación diaria similar a la de
guerra
demandas
una población de más de un millón de
alimenticias de la humanidad, lográndose
habitantes [4]. Por su parte Jelen [5] equipara la
rendimientos
utilizando
fuerza contaminante de un litro de lactosuero a
subproductos agroindustriales como mieles
la de las aguas negras producidas en un día por
finales de la refinación de azúcar, licor sulfítico
0.45 personas mientras que Ramírez [6] estima
de papel, bagazo de café, vinazas de destilerías
el mismo parámetro de 2.5 a 3 L de suero sin
y el lactosuero que se genera durante la
depurar. Tan sólo en México se estima que
elaboración de queso; subproducto que al
existen
disponerse de forma inadecuada, causa un daño
económicas de producción de derivados
severo al ambiente debido a su alta cantidad de
lácteos, [7], lo que da una idea de la magnitud
materia orgánica [1, 2].
del problema y de los pocos avances que se han
El lactosuero es uno de los materiales orgánicos
hecho a la fecha para solucionarlo, tanto por
más contaminantes que existen en la industria
instituciones de investigación como por el
alimenticia: cada año entre 110 y 115 millones
gobierno.
de toneladas métricas de suero de leche se
El lactosuero, por su alta disponibilidad y
generan a nivel mundial y actualmente más de
contenido en lactosa, proteínas y vitaminas, es
la mitad se tira directamente a los hábitats
ideal para ser utilizado como medio nutritivo en
acuosos, lo que ha ocasionado un deterioro
la producción de PUC [8, 9]. Tradicionalmente
ambiental severo [3], por lo que es necesario
se le ha utilizado para la producción de
investigar opciones social y ambientalmente
levaduras forrajeras como Kluyveromyces sp. y
viables para su manejo y aprovechamiento. El
Candida sp. así como bacterias ácido-lácticas
problema de la contaminación ocasionado por
(BAL), microorganismos reconocidos como
la
benéficos por su inocuidad, su valor nutritivo
disposición
a
cubrir
de
y
diferentes
proteína
mundial
producción
elaborar
utilizando
las
aceptables,
de
lactosuero
en
países 130
Artículo original
alrededor
de
11
mil
unidades
AyTBUAP 6(24):128-142 Benitez de la Torre et al., 2021
rico en proteínas y vitaminas, y por tener
uso de sueros desproteinizados [11], pero se
propiedades probióticas. Estas especies, a
sabe poco sobre la producción de PUC con
diferencia de otras, son capaces de aprovechar
sueros naturales. En este trabajo se estimaron
la lactosa y los nutrientes del lactosuero para su
rendimientos
desarrollo. Además de la proteína celular que se
lactosueros frescos generados en queserías
genera como crecimiento microbiano a partir
artesanales con la finalidad de evaluar la
del consumo de la lactosa del lactosuero, las
factibilidad para utilizarlos como materia prima
bacterias ácido-lácticas modifican el pH del
en la producción de PUC+PP y probióticos.
de
producción
utilizando
medio y por lo tanto el punto isoeléctrico de las proteínas del lactosuero (lactoalbúminas); las
METODOLOGÍA
cuales precipitan incrementando los contenidos en sólidos totales y proteína. El precipitado obtenido (PUC+PP) tiene un alto contenido proteico (50%) del cual el 85% son de alto valor biológico (considerando su contenido en aminoácidos esenciales) con potencial para
Los experimentos que a continuación se describen se realizaron en los laboratorios del Centro de Investigación en Biotecnología Aplicada del Instituto Politécnico Nacional en Tlaxcala México (CIBA-IPN).
utilizarse tanto en alimentación animal como humana
[10].
dificultades
Una para
de
las
principales
implementar
este
procedimiento en condiciones reales es la alta variabilidad de las características de la materia prima, principalmente acidez, contenido de sales y antibióticos, que depende del tipo de producto que se elabora y de la calidad de la leche utilizada.
Material biológico Se
utilizaron
las
bacterias
Lactobacilus
acidophillus y Streptococus thermophillus, y la levadura Kluyveromyces marxianus NRRLY 1109; donadas por el Bioterio de la UAM Xochimilco, así como Sacharomyces sp., comercial. Todas las cepas se conservaron durante la etapa de experimentación por
Se han publicado diversos trabajos para evaluar
resiembra sucesiva en medio Man Rogosa
el lactosuero como substrato para la producción
Sharpe (MRS) y extracto de levadura peptona
de PUC en condiciones controladas: con sueros
lactosa (YPL) respectivamente, a temperatura
sintéticos elaborados a partir de suero y/o leche
controlada a 20 ºC.
en polvo, adicionando nutrientes [10], o con el
131 Artículo original
AyTBUAP 6(24):128-142 Benitez de la Torre et al., 2021
Lomb Spectronic 20® a 570 nm; utilizando una
Colecta de sueros obtuvieron
curva de calibración con diluciones conocidas
directamente de la cuba de proceso de la
de lactosa conforme al método propuesto por
quesería “Sabores Galeazzi” localizada en
Miller [12].
Las
muestras
de
suero
se
Chipilo Puebla. Se envasaron 6 L de suero dulce y ácido en botellas de vidrio estériles, de los cuales 3 L de cada uno se descremó en una
Producción de PUC+PP y consumo de lactosa
centrífuga Westfalia® para obtener 3 L de cada
El experimento se hizo por triplicado en
tratamiento:
dulce
matraces Erlenmeyer de 500 mL adicionando a
descremado, ácido entero y ácido descremado,
cada uno un volumen de 100 mL de suero
y se refrigeraron a 4 ºC hasta su uso. Se trabajó
pasteurizado para cada tratamiento (60 °C por
con estos sueros considerando que son los que
30 min), inoculado con la levadura K.
se producen en mayor cantidad durante la
marxianus al 10% activada en agar Luria
elaboración de queso fresco y quesillo en
Bertani (LB) durante 24 h, centrifugada y
México, y debido a que en muchos talleres el
resuspendida en agua destilada estéril hasta
suero se descrema para obtener grasa que
obtener una densidad óptica de 0.5 a 460 nm
posteriormente se utiliza como producto
[13]. Los matraces se incubaron a una
comercializable o para reintegrarse en la leche
temperatura de 28 °C en agitación orbital (180
en la elaboración de queso doble crema.
rpm) obteniendo una muestra de 40 mL de cada
suero
dulce
entero,
matraz (12 en total) a las 48 horas. La biomasa obtenida, denominada como PUC, así como las
Análisis de sueros
proteínas precipitadas durante la fermentación Para caracterizar fisicoquímicamente a los sueros se utilizó un analizador automático Lactoscan® SLP60 7165 y se obtuvieron los principales parámetros de su composición. Los análisis
se
complementaron
con
la
determinación de pH con un potenciómetro
(PP) se cuantificaron en conjunto considerando que ambas son una fuente de proteína de alta calidad. El valor de PUC+PP se obtuvo centrifugando cada una de las alícuotas de 40 mL de cada muestra a 12,000 g/5 min., separando
el
sobrenadante
para
la
®
Hanna y se determinó el contenido de lactosa por el método colorimétrico de Dinitrosalicílico (DNS) con un espectrofotómetro Bausch and
determinación de lactosa por el método de DNS [6]. El pellet precipitado se lavó con agua destilada estéril 2 veces, se secó a 40 ºC hasta
132 Artículo original
AyTBUAP 6(24):128-142 Benitez de la Torre et al., 2021
peso constante para obtener el valor de
potenciométrica [14] y los resultados se
PUC+PP expresado en gL-1. En un segundo
expresaron como ácido láctico en gramos por
experimento sólo se evaluaron sueros dulces y
100 ml de lactosuero (%). Paralelamente se hizo
ácidos enteros para determinar la producción de
un conteo de microorganismos viables (UFC)
PUC+PP y el consumo de lactosa a las 0, 24, 60
por la técnica de goteo en placa por diluciones
y 72 horas bajo las mismas condiciones que el
seriadas (base 10) [8], sembrando cuatro cajas
experimento anterior y se obtuvo la ecuación
Petri
que mejor describió el comportamiento cinético
seleccionando
utilizando el modelo polinómico de tercer grado
cumplieron con las siguientes condiciones: a)
[16].
colonias
por
tratamiento
con
únicamente
definidas
las
medio cajas
morfológicamente
YPL que
por
observación macroscópica considerando color, forma, tamaño, textura, elevación y forma del
Producción de probióticos
borde [15]; b) valores de dilución lógicos, es Para
evaluar
aprovechamiento
la de
factibilidad suero
dulce
del en
la
producción de probióticos se evaluó el uso de bacterias y levaduras lácticas solas y en consorcio. Se hicieron fermentaciones en tubos Falcon de 50 mL con 38 mL de lactosuero dulce esterilizado, al cual previamente se le eliminó la proteína precipitable por coagulación térmica
decir, que en la mayor dilución las colonias se pudieran contar y que en la dilución anterior hubiera más de 70 colonias. Al no cumplirse las condiciones descritas anteriormente, algunas cajas se descartaron, quedando entre 2 y 4 réplicas por tratamiento. Finalmente se ajustó el comportamiento cinético utilizando ajustes lineales y polinómicos de tercer grado.
y centrifugación a 12,000 g/5 min. El medio se enriqueció con 4% de sacarosa y los tubos se inocularon con 2 mL de cada cepa: mezcla al
Análisis estadístico
50% de L. acidophillus y S. termophilus,
Con los valores obtenidos en cada experimento
(BAL), K. marxianus (Kluy) y la mezcla de las
se obtuvo la media y desviación estándar de
3 cepas (BAL-Kluy) (tres tratamientos en total)
cada variable y se compararon con la prueba
previamente enriquecidas y crecidas en medios
estadística t-Student utilizando el paquete
Man Rogosa Sharpe (MRS) para BAL y
Sigma Plot® a un nivel de significancia del 95%
extracto de levadura peptona lactosa (YPL)
(p<0.05)
para levaduras. Se determinó por triplicado la
homogeneidad de varianzas.
producción de ácidos orgánicos por titulación 133 Artículo original
asumiendo
normalidad
y
AyTBUAP 6(24):128-142 Benitez de la Torre et al., 2021
RESULTADOS
puede observar una clara diferencia en el pH,
Análisis de sueros
azúcares y proteínas entre ambos sueros, destacándose mayor contenido en el suero dulce
En la Tabla 1 se presentan los resultados de los análisis
realizados
para
determinar
(p<0.05).
la
composición de los sueros utilizados, donde se
Tabla 1. Análisis fisicoquímicos de lactosueros. Suero dulce 10.54 ± 0.02 a 35.93 ± 0.06 b 5.79 ± 0.025 a 0.44 ± 0.04 a 3.41 ± 0.06 a 6.54 ± 0.2 a 38.64 ± 0.45 a
Sólidos no grasos (%) Densidad Lactosa (%) Grasa (%) Proteína (%) pH* Azúcares reductores (g/L)**
Suero ácido 3.24 ± 0.03 b 42.33 ± 0.02 a 3.76 ± 0.03 b 0.4 ± 0.03 a 2.2 ± 0.1 b 4.5 ± 0.33 b 24.84 ± 0.56 b
Letras diferentes por renglón indican diferencia significativa t-Student (p<0.05), n=3. Valores de Lactoscan SLP60; *Potenciómetro y **con espectrofotómetro.
PUC + proteína (g/L)
4.0 3.5 3.0 2.5 2.0 1.5 1.0 0.5 0.0 ácido entero (b)
ácido descremado (c)
dulce entero (a)
dulce descremado (a)
Tipo de suero
Figura 1. Proteína unicelular de K. marxianus NRRLY 1109 y proteína precipitable obtenida a las 48 horas en sueros dulce y ácido entero y descremado, n=3. Letras diferentes bajo columnas indican diferencia significativa según t-Student (p<0.05).
134 Artículo original
AyTBUAP 6(24):128-142 Benitez de la Torre et al., 2021
Producción de PUC+PP y consumo de lactosa
con
Como se observa en la figura 1, a las 48 horas
composición de los sueros.
de fermentación se obtuvo la misma cantidad de
Al comparar la producción de PUC+PP entre el
PUC+PP
o
suero dulce y ácido se corroboró que en las
descremados, pero mejores rendimientos con el
primeras 48 horas se obtienen mejores
suero dulce en comparación al ácido (p<0.05),
rendimientos con el suero dulce, sin embargo,
que se puede atribuir al mayor contenido en
después de 60 horas se alcanza el mismo nivel
lactosa y proteína del suero dulce y que
tanto en suero dulce como ácido (Figura 2).
resultaría ventajoso en la producción de
Como en el primer experimento, no se
PUC+PP en las primeras 48 horas de
observaron diferencias en cuanto al consumo de
fermentación. El consumo de lactosa fue bajo
lactosa, llegando hasta un 50% a las 72 horas
(menor al 40% en promedio) y similar para
(Figura 3).
utilizando
sueros
enteros
una
interferencia
alta por
variabilidad la
atribuible
complejidad
en
a la
todos los tratamientos (datos no presentados)
Figura 2. Cinética de producción de proteína unicelular de K. marxianus (PUC) y proteína precipitable (PP) en lactosuero dulce (y=0.0001x3-0.0197x2+1.0262x+0.3307; R2=1) y ácido (y=0.0025x2+0.3772x+0.4377; R2=0.995), n=3.
135 Artículo original
AyTBUAP 6(24):128-142 Benitez de la Torre et al., 2021
Figura 3. Consumo de lactosa por K. marxianus en lactosuero dulce y ácido, n=3.
Producción de probióticos
acidophillus y S. termophilus (Figura 4). El
En la producción de probióticos, a diferencia de
mejor crecimiento se obtuvo con las BAL en
la obtención de PUC, es importante garantizar
suero dulce al observarse un desarrollo
la viabilidad microbiana. En los resultados
constante con respecto al tiempo y significativo
obtenidos durante la presente investigación se
con respecto al control a las 12, 24 y 36 horas
observaron claras diferencias entre las colonias
(p=0.41), sin diferencias significativas en
de ambas especies: colonias pequeñas color
cuanto a la producción de ácidos y por
crema, lisas y levantadas con borde circular
consiguiente, en el aprovechamiento de suero
bien definido y de crecimiento lento para K.
dulce (Figura 4).
marxianus, y colonias extendidas, color blanco
En la figura 5 se muestra la producción de ácido
lechoso, aplanadas y borde irregular para las
láctico en suero dulce por K. marxianus y las
BAL.
bacterias lácticas. Se observaron niveles
Se obtuvieron poblaciones de hasta 1 x 106
máximos de producción de ácido láctico de
unidades formadoras de colonia (UFC)/mL
hasta 5 y 4 % para BAL y el consorcio BAL+
para K. marxianus de manera individual y en
K. marxianus después de 12 horas de
consorcio con las bacterias ácido-lácticas L.
crecimiento, respectivamente.
136 Artículo original
AyTBUAP 6(24):128-142 Benitez de la Torre et al., 2021 8
Sin inóculo
7
BAL
6
K. marxianus BAL-Kluy
Log10 UFC
5 4 3 2 1 0 0
12
24
36
Figura 4. UFC de K. marxianus sola y en consorcio con BAL en lactosuero dulce, n=2-4. BAL: Bacterias ácido-lácticas; BAL-Kluy: Consorcio de bacterias ácido-lácticas y K. marxianus. 6
Ácido láctico (%)
5 4
Sin inóculo BAL K. marxianus BAL-Kluy
3 2 1 0 0
12
24
36
Tiempo (h)
Figura 5. Cinética de producción de ácido láctico de K. marxianus sola y en consorcio con BAL en lactosuero dulce, n=3. Sin inóculo (y=1.247x-0.075; R2=0.98) BAL: Bacterias ácido-lácticas (y=0.8917x3-7.6717x2+20.5x-12.72; R2=1); BAL-Kluy: Consorcio de bacterias ácido-lácticas y K. marxianus (y=0.6467x3-5.5x2+14.913x-9-06; R2=1); K. marxianus (y=1.467x-0.395; R2=0.99). DISCUSIÓN
agroalimentaria.
El lactosuero, subproducto generado durante la
ocasiona un problema económico, social y
producción de queso, es uno de los residuos
ambiental no obstante de ser un recurso con alto
más
potencial
contaminantes
de
la
industria 137
Artículo original
Su
manejo
biotecnológico
inadecuado
considerando
su
AyTBUAP 6(24):128-142 Benitez de la Torre et al., 2021
contenido de nutrientes. El problema de la
nuestros experimentos corresponde a valores
contaminación ocasionado por la disposición de
similares reportados por Juliano [18] de 6.6 y
lactosuero en países desarrollados ha sido
5.8 respectivamente, y no se observaron
atacado
aprovechamiento
diferencias para el contenido de grasa. Con
tecnologías
respecto
mediante
utilizando desarrollando
su
diferentes productos
a
la
densidad,
ésta
es
diferentes
significativamente mayor en los sueros ácidos,
aplicaciones, ejemplo que deberíamos seguir en
no obstante, el contenido de sólidos es menor.
nuestro país antes de que se convierta en un
Este comportamiento se puede explicar por la
problema irreversible.
viscosidad
En este trabajo se observó una clara diferencia
acidificarse debido a la modificación de las
entre la composición fisicoquímica de suero
proteínas séricas al acercarse a su punto
dulce y ácido, principalmente en el contenido
isoeléctrico aunado a la producción de gomas
de azúcares, lactosa, proteínas, pH y sólidos no
extracelulares [19].
grasos, lo que concuerda con los resultados
En relación a la producción de biomasa de K.
publicados por Londoño et al. [17] en
marxianus utilizando suero dulce, se obtuvo
experimentos realizados para la elaboración de
una biomasa máxima de 6 g/L en 48 horas.
bebidas fermentadas a base de lactosuero, y
Abad et al. [10] obtuvieron valores máximos de
quienes concluyen que el contenido de lactosa
producción de biomasa en tan sólo 24 horas,
es
de
utilizando la misma cepa de Kluyveromyces en
microorganismos, por lo que se esperaría que en
sueros enteros desproteinizados. Una posible
los sueros dulces, que contienen mayor
explicación a la diferencia observada es que en
cantidad de lactosa (5.79% en comparación a
el
3.76% de los sueros ácidos) (p<0.05), la
adicionales de nitrógeno, lo que tendría que
producción de PUC fuera mayor. Por otra parte,
valorarse para nuestro caso considerando que lo
el contenido de proteína es mayor en los sueros
que se busca es no incrementar los costos de
dulces (p<0.05) (3.41% en comparación con
producción y no generar un nuevo problema de
2.20 del suero ácido), así como los sólidos no
contaminación.
grasos (10.54 en comparación a 3.24 del suero
Se observó que el suero dulce, por su mayor
ácido), parámetros que indican mayor potencial
contenido en lactosa y proteína, es mejor que el
para la obtención de PUC y PP en los sueros
suero ácido como sustrato para la producción de
dulces que en los ácidos. El pH observado en
PUC+PP en las primeras 48 horas de
determinante
en
el
con
y
crecimiento
138 Artículo original
trabajo
que
desarrolla
citado
se
el
suero
utilizaron
al
fuentes
AyTBUAP 6(24):128-142 Benitez de la Torre et al., 2021
fermentación. Comparando los resultados de
obtuvieron 1 x 106 unidades formadoras de
PUC+PP y consumo de lactosa en un tiempo de
colonia (UFC)/mL, de K. marxianus y bacterias
48 y 60 horas, no se observó diferencia
ácido lácticas, estos resultados coinciden con lo
significativa, por lo que se deduce que se
reportado por Roukas y Kotzekidou [25]
pueden aprovechar ambos residuos si las
quienes observaron efectos sinérgicos con el
posibilidades de almacenamiento lo permiten,
uso de cepas bacterianas y levaduras en
en caso contrario, es preferible el uso de
consorcio. En este sentido, Plessas et al., y
lactosuero dulce para obtener resultados
Canon et al., [26] [27] atribuyen la sinergia
positivos desde las 48 horas de fermentación.
observada a la simbiosis positiva que se
Una posible explicación a este comportamiento
establece entre ambas especies cuando las
es
ofrece
levaduras proveen de ciertas vitaminas y
inicialmente las condiciones óptimas de
aminoácidos esenciales que benefician a las
crecimiento de K. marxianus, pero al agotarse
BAL, las cuales al verse favorecidas producen
la lactosa como fuente principal de carbono, la
metabolitos secundarios, entre ellos ácido
levadura utiliza al ácido láctico como sustrato
láctico, que las levaduras utilizan como fuente
(crecimiento diáuxico) [20], mientras que
energética y que favorece su pH óptimo de
durante la fermentación del suero dulce, este
crecimiento.
tiende a acidificarse y por lo tanto a igualar el
Derivado de los resultados y experiencias
pH del suero ácido.
anteriores, se deduce que es posible aprovechar
El aprovechamiento del suero en la producción
el lactosuero generado en las queserías en lugar
de biomasa, probióticos y cultivos iniciadores
de desecharlo para elaborar complementos
para procesos industriales (starters), es una de
alimenticios de aves de corral, conejos, cerdos
las opciones que proponemos en este trabajo
y terneros. Se sugiere recuperar el lactosuero en
para reducir los problemas de contaminación
tambos de 200 L, inocularlo al 10% con K.
generados por la industria láctea. La presencia
marxianus y/o bacterias ácido-lácticas (yogurt)
de lactosa y de otros nutrientes esenciales en el
y dejarlo fermentar por 48 horas, si se usa
suero permite el crecimiento microbiano y
lactosuero dulce, y por más de 48 horas si es
hacen del suero de leche una materia prima
lactosuero ácido; recuperar el sedimento
potencial para la producción de diversos
(PUC+PP) por decantación del sobrenadante y
bioproductos
utilizarlo
que
el
lactosuero
[21-24].
ácido
En
los
no
resultados
obtenidos durante la presente investigación se
directamente
como
alimento,
mezclándolo con salvado, salvadillo, rastrojo,
139 Artículo original
AyTBUAP 6(24):128-142 Benitez de la Torre et al., 2021
pasto, o secarlo en condiciones higiénicas y
SIP20211385 y SIP20211794.
utilizarlo sólo o mezclado.
A Samuel Rosales Galeazzi de la quesería “Sabores Galeazzi” por proporcionarnos las muestras de lactosuero y por su apoyo con el
CONCLUSIONES
Lactoscan. Por su contenido en azúcares fermentables y proteína precipitable se concluye que es factible utilizar el lactosuero como materia prima en la
REFERENCIAS
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este trabajo se obtuvieron hasta 15 gL-1 de
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1–7.
reducción hasta del 50% en el contenido de
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Improvement of SCP production and BOD
lactosuero
removal of whey with mixed yeast culture.
dulce
se
obtuvieron
mejores
resultados con bacterias ácido-lácticas que con
Electron. J. Biotechnol. 2004; 7(3): 249–255.
el uso de consorcios microbianos. Se demuestra
[3].
que es factible aprovechar el lactosuero
Hernández P, Cárdenas-Medina K, Gómez-
generado en queserías artesanales en la
Aldapa C, Castro-Rosas
elaboración de complementos alimenticios para
anaerobia de dos tipos de lactosuero en
uso agropecuario, contribuyendo a disminuir el
reactores UASB. Tecnol. Química. 2012; 32
problema de contaminación ocasionado por su
(1): 115–125.
inadecuada disposición
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AyTBUAP 6(24):143-172 Rico-Jiménez et al., 2021 http://doi.org/10.5281/zenodo.5771451 https://eoi.citefactor.org/10.11235/BUAP.06.24.07
Relevancia de la quimiotaxis bacteriana para la colonización e infección de plantas Miriam Rico-Jiménez iD, Salvador Muñoz-Mira, Tino Krell* iD, Miguel A. Matilla* iD. Departamento de Protección Ambiental, Estación Experimental del Zaidín, Consejo Superior de Investigaciones Científicas, Granada, España. *Email autores corresponsales: *tino.krell@eez.csic.es; **miguel.matilla@eez.csic.es Recibido: 05 noviembre 2021. Aceptado: 23 noviembre 2021 RESUMEN Las bacterias asociadas a plantas presentan múltiples estrategias para colonizar e infectar a sus hospedadores. Entre estas estrategias, la quimiotaxis, definida como el movimiento dependiente de flagelo a favor o en contra de gradientes químicos, es uno de los mecanismos claves en este proceso; tanto en fitobacterias beneficiosas como patógenas. Así, múltiples estudios han demostrado que mutantes deficientes en quimiotaxis presentan una colonización reducida de superficies y tejidos vegetales. En el caso de bacterias fitopatógenas, esta menor capacidad colonizadora resulta, con frecuencia, en una atenuación de la virulencia. En los últimos años se está avanzando de manera notable en la caracterización de los quimiorreceptores implicados en la interacción planta-bacteria. En este artículo, se analizó la importancia de la quimiotaxis en general, y de quimiorreceptores específicos en particular, en la colonización de plantas por bacterias beneficiosas pertenecientes a los géneros Azospirillum, Pseudomonas y Bacillus. De igual manera, se revisó la implicación de la quimiotaxis y quimiorreceptores en la virulencia de bacterias fitopatógenas como Ralstonia solanacearum y aquéllas pertenecientes al complejo Pseudomonas syringae. Se incide en que la quimiotaxis juega un papel clave principalmente en las etapas previas al proceso de colonización, mientras que tiene un papel más secundario una vez que la bacteria se ha establecido en la planta. Palabras clave: quimiotaxis; quimiorreceptor; rizobacterias; fitopatógenos; señalización; interacción planta-bacteria.
143 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):143-172 Rico-Jiménez et al., 2021
ABSTRACT Plant-associated bacteria present multiple strategies to colonize and infect their hosts. Among these strategies, chemotaxis, defined as the directed, flagellum-based movement in favour or against chemical gradients, is one of the key mechanisms in this process, both in beneficial and pathogenic phytobacteria. Thus, multiple studies have revealed that mutant strains deficient in chemotaxis show reduced colonization of plant surfaces and tissues. In the case of phytopathogenic bacteria, this reduced colonisation capacity often results in a decrease in virulence. In recent years, significant progress has been made in the characterisation of chemoreceptors involved in plant-bacteria interactions. In this article, we analyse the importance of chemotaxis in general and of specific chemoreceptors in particular in the colonisation of plants by beneficial plant bacteria belonging to the genera Azospirillum, Pseudomonas and Bacillus, as well as in the virulence of phytopathogenic bacteria such as Ralstonia solanacearum and those belonging to the Pseudomonas syringae complex. It is highlighted that chemotaxis plays a key role mainly in the initial stages of the plant colonisation process, while it has a secondary role once bacteria are established in the plant. Keywords: chemotaxis; chemoreceptor; rhizobacteria; phytopathogens; signaling; plant-bacteria interaction. INTRODUCCIÓN
oxígeno, presencia de nutrientes orgánicos e
Introducción a los mecanismos moleculares de la quimiotaxis bacteriana
inorgánicos, compuestos tóxicos, etc.) como en
A lo largo de la evolución, las bacterias han
Los sistemas de un componente (OCS, del
desarrollado
para
inglés “one component systems”), de dos
adaptarse de manera eficiente a su entorno,
componentes (TCS, del inglés “two component
adecuando su metabolismo y fisiología a los
systems”) y las vías de quimioseñalización [6]
cambios ambientales que perciben [1, 2]. Estas
son
estrategias implican múltiples sistemas de
transducción de señales en bacterias. La
percepción de señales, tanto ambientales como
mayoría de los OCSs y TCSs regulan la
intracelulares. Estos sistemas sensores son
expresión génica, tanto a nivel global como la
altamente diversos, tanto en el tipo de señales
expresión de genes implicados en procesos
diferentes
estrategias
el tipo de respuestas que desencadenan [3–5].
que reconocen (ej. luz, temperatura, pH, 144 Artículo de revisión
los
tres
principales
sistemas
de
AyTBUAP 6(24):143-172 Rico-Jiménez et al., 2021
celulares específicos [7, 8]. En cambio, los
La cascada de transducción de señales que
sistemas
están
controla la quimiotaxis se inicia con el
la
reconocimiento de señales (quimioefectores)
de
quimioseñalización
fundamentalmente
especializados
en
regulación de la quimiotaxis. No obstante,
por
existen
que
quimiorreceptores forman un complejo ternario
modulan procesos celulares alternativos como
con la quinasa sensora CheA y con la proteína
la motilidad dependiente de pili de tipo IV [9] o
adaptadora
los
quimioefector por el quimiorreceptor crea un
vías
niveles
de
quimioseñalización
intracelulares
de
segundos
proteínas
quimiorreceptoras.
CheW
La
que
unión
modula
del
mensajeros [6, 9].
estímulo
La quimiotaxis permite a las bacterias
autofosforilación de CheA y la posterior
desplazarse de manera dirigida, tanto a favor
transfosforilación del regulador de respuesta
(quimioatracción)
como
en
CheY. En su estado fosforilado, CheY se une al
(quimiorrepelencia),
en
gradiente
contra
molecular
[14].
Los
la
de
motor flagelar regulando la rotación del mismo;
concentración de un estímulo ambiental o
proceso que genera alteraciones en la dirección
químico [10, 11]. Gracias a la quimiotaxis, las
de movimiento de la bacteria que finalmente
bacterias pueden dirigirse hacia un entorno más
deriva en procesos quimiotácticos (Fig. 1) [9,
óptimo para su desarrollo y supervivencia,
15]. Varias proteínas adicionales participan en
permitiendo que se favorezca la formación de
la regulación de la actividad de esta vía de
biopelículas y la interacción con hospedadores
quimioseñalización.
[11, 12]. Asimismo, las bacterias también
metiltransferasa CheR y la metilesterasa CheB
pueden presentar quimiotaxis energética que les
alteran
permite desplazarse hacia ambientes más
quimiorreceptor para modular su sensibilidad a
adecuados para el desarrollo de su actividad
los quimioefectores [10, 16]. Además, algunas
metabólica. En consecuencia, a través de la
vías de quimioseñalización presentan proteínas
quimotaxis energética, las bacterias pueden
adicionales como la deamidasa CheD, la
sensar los niveles energéticos de la célula,
proteína adaptadora CheV y las fosfatasas
permitiendo así desplazarse hacia ambientes
CheC, CheX y CheZ, las cuales actúan sobre
que posibiliten una mayor generación de
CheY para modular su estado de fosforilación
energía por la bacteria [13].
(Fig. 1) [6, 9].
un
145 Artículo de revisión
el
estado
Entre
de
ellas,
metilación
la
del
AyTBUAP 6(24):143-172 Rico-Jiménez et al., 2021
Figura 1. Cascada de quimioseñalización que modula procesos quimiotácticos. En gris se representan las proteínas centrales que se encuentran en la mayoría de las vías de quimioseñalización, mientras que se resalta en amarillo aquellas proteínas auxiliares que únicamente están presentes en vías de quimioseñalización concretas [6]. DUL, dominio de unión a ligando; DS, dominio de señalización.
La especificidad de la respuesta quimiotáctica
canónico presenta su DUL localizado en el
resulta del reconocimiento, de manera directa o
espacio extra-citoplasmático; en donde se
indirecta, del quimioefector por el dominio de
produce el reconocimiento del quimioefector
unión a ligandos (DULs) del quimiorreceptor.
(Fig. 1) [5, 15]. La mayor parte de los
La mayoría de los quimiorreceptores son
quimiorreceptores caracterizados hasta la fecha
proteínas
reconocen quimioefectores directamente a
transmembrana
y
un
receptor 146
Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):143-172 Rico-Jiménez et al., 2021
través de sus correspondientes DULs [5, 17].
DULs con alta similitud de secuencia; y (iii) la
Sin embargo, los quimiorreceptores también
divergencia de secuencia existente entre los
pueden reconocer ligandos indirectamente a
distintos tipos de DULs [5, 28]. Para avanzar en
través
este
de
su
interacción
con
proteínas
conocimiento,
se
están
empleando
periplásmicas de unión a sustratos (PPSs) [18].
diferentes aproximaciones multidisciplinares.
Aunque el número de quimiorreceptores
Entre ellas, se incluyen los escrutinios de alto
descritos que están estimulados por PPSs es
rendimiento con proteínas recombinantes,
reducido, existe un número creciente de
técnicas biofísicas, cristalográficas y estudios
evidencias experimentales que destacan el
de acoplamiento molecular in silico [28].
papel clave de distintas PPSs en la activación de las vías de quimioseñalización [18]. La gran mayoría de los quimioefectores
Papel de la motilidad y la quimiotaxis en la interacción planta-bacteria
identificados sirven como fuentes de carbono
La importancia de la motilidad en fitobacterias
y/o nitrógeno para el crecimiento o como
beneficiosas y patógenas para la colonización
aceptores de electrones en el metabolismo
de tejidos vegetales se ha demostrado en
bacteriano. Entre éstos, se encuentran azúcares,
múltiples estudios. Así, cepas mutantes que
aminoácidos, ácidos orgánicos, dipéptidos,
presentan una motilidad flagelar reducida
hidrocarburos aromáticos y alifáticos, bases
colonizan menos eficientemente la rizosfera o
nucleotídicas, poliaminas y oxígeno [5, 17, 19,
presentan dificultades para establecerse como
20]. Por otra parte, se han identificado
poblaciones endófitas en las raíces [29–33]. Por
quimiorreceptores implicados en la quimiotaxis
otra parte, variantes mutantes hipermóviles
hacia hormonas de plantas [21, 22], fosfato
aisladas de la rizosfera presentan una mayor
inorgánico
[24],
capacidad competitiva para la colonización
neurotransmisores [25] y señales de quorum
radicular que las cepas silvestre [29]. De forma
sensing [26, 27]. Sin embargo, se desconocen
similar, mutantes de bacterias fitopatógenas
los ligandos que reconocen la mayoría de los
deficientes en motilidad dependiente de flagelo
quimiorreceptores bacterianos. Esta dificultad
presentan una menor capacidad colonizadora de
está en parte motivada por: (i) la presencia de
tejidos foliares [34, 35]. Por tanto, se podría
quimiorreceptores con funciones redundantes
generalizar que una reducción en la motilidad
en una misma bacteria; (ii) la especificidad
flagelar resulta en una disminución de la
diferencial por quimioefectores que presentan
colonización de la planta y una menor
[23],
iones
metálicos
147 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):143-172 Rico-Jiménez et al., 2021
fitopatogenicidad [34, 36–39]. La
caracterización
de
cepas
bacterias fitopatógenas que en patógenas de mutantes
humanos y otros animales [41, 43]. Además, en
deficientes en proteínas quimioseñalizadoras ha
promedio, el número de quimorreceptores
permitido establecer la relevancia de la
presentes
quimiotaxis tanto para la colonización de la
significativamente mayor que en patógenos
rizosfera y tejidos vegetales por bacterias
humanos u otros animales [41]. En su conjunto,
beneficiosas [40] como para virulencia de
estos datos son indicativos de la relevancia de
bacterias fitopatógenas [41]. En concordancia
la quimiotaxis en bacterias asociadas a plantas.
con estos datos, el análisis in silico de genomas
En el presente artículo se aborda un análisis
bacterianos ha revelado que las bacterias con
detallado de los mecanismos moleculares de la
estilos de vida complejos y con elevada
quimiotaxis durante la interacción planta-
diversidad metabólica, como es el caso de
bacteria, tanto en fitobacterias beneficiosas
bacterias que interaccionan con plantas,
como patógenas. Para ello, se consideraron los
presentan un mayor número de proteínas
estudios existentes en varias fitobacterias
quimiorreceptoras [40–43]. Así, el análisis de
modelo.
en
bacterias
fitopatógenas
es
los genomas de bacterias edáficas que establecen
interacciones
beneficiosas
con
Quimiotaxis en fitobacterias beneficiosas
plantas indica que la mayoría de estos
Azospirillum brasilense
microorganismos
de
Azospirillum
brasilense
quimiotaxis y motilidad, lo que les permite
rizobacterias
promotoras
migrar desde entornos altamente heterogéneos
vegetal (PGPR, del inglés “plant growth
como los suelos hasta ambientes más favorables
promoting rhizobacterium”) más estudiadas y
para su supervivencia y proliferación [40].
representa un modelo de referencia en la
Entre estos ambientes favorables para el
investigación de las interacciones planta-
desarrollo bacteriano se encuentra la rizosfera,
bacteria [47]. Entre sus propiedades promotoras
donde las bacterias tienen acceso a altas
del crecimiento vegetal destacan su capacidad
concentraciones de nutrientes orgánicos e
para fijar nitrógeno atmosférico, así como la
inorgánicos procedentes de los exudados
producción de ácido indolacético (AIA) y óxido
radiculares
el
nítrico [47]. Debido a estas características, A.
porcentaje de bacterias que presentan vías de
brasilense se comercializa como biofertilizante
quimiotaxis es considerablemente mayor en
para su aplicación a cultivos como el maíz,
presentan
[44–46].
genes
Adicionalmente,
148 Artículo de revisión
es del
una
de
las
crecimiento
AyTBUAP 6(24):143-172 Rico-Jiménez et al., 2021
trigo, soja o cebada [48]. También se ha
trigo; respuesta que no se produjo en cepas
descrito que A. brasilense podría ser de gran
mutantes no quimiotácticas [60]. En cambio, se
interés en el biocontrol de bacterias, hongos e
observó una respuesta quimiorrepelente en la
insectos fitopatógenos [49–54].
zona del ápice radicular de trigo [60].
La motilidad de A. brasilense es crucial para la
Las cepas secuenciadas de A. brasilense
colonización de raíces y su dispersión desde
presentan
raíces colonizadas [55–57]. Esta rizobacteria
quimiorreceptoras (Tabla 1) y dos de ellas, Tlp1
presenta
exudados
y Aer, son importantes para la colonización de
radiculares y componentes individuales de los
raíces [60, 63, 64]. El quimiorreceptor Aer
mismos
juega un papel en la quimiotaxis energética de
quimiotaxis
(ej.
azúcares,
hacia
ácidos
orgánicos,
entre
proteínas
59]. Se ha demostrado que mutantes de A.
quimiorrepelencia frente a especies reactivas de
brasilense deficientes en quimiotaxis presentan
oxígeno [60, 64]. Por otro lado, Tlp1 es
una
responsable de mediar quimiotaxis atrayente
reducida
en
media
52
A.
radicular
y
y
aminoácidos y compuestos aromáticos) [40, 58,
colonización
brasilense
50
respuestas
de
comparación con la cepa silvestre [58, 60].
hacia ácidos orgánicos como el malato,
Las cepas de A. brasilense presentan cuatro vías
piruvato y succinato, además de respuestas
de
cuales
quimiorrepelentes frente a especies reactivas de
únicamente las vías Che1 y Che4 juegan un
oxígeno. Así, un mutante en tlp1 es deficiente
papel esencial en la quimiotaxis controlando,
en la colonización de pelos radicales y zonas de
respectivamente, la velocidad del flagelo y los
elongación
cambios en la dirección de rotación del motor
eficientemente ápices radiculares [60].
quimioseñalización,
de
las
radicular;
pero
coloniza
flagelar [61, 62]. Además, se ha demostrado la importancia de la vía Che4 para la colonización
Bacillus spp.
de raíces [62]. El empleo de aproximaciones
Las bacterias asociadas a plantas pertenecientes
que permiten la visualización de la colonización
al género Bacillus son consideradas excelentes
de la rizosfera y raíces han permitido establecer
promotoras del crecimiento vegetal [66, 67] y
que A. brasilense coloniza preferentemente los
agentes de biocontrol de bacterias [68–72] y
pelos radicales y las zonas de elongación
hongos fitopatógenos [73–79]. Este último
radicular en plantas de trigo y alfalfa. La
aspecto está fundamentalmente motivado por
respuesta quimioatrayente se observó segundos
su capacidad para sintetizar compuestos
después de exponer la rizobacteria a raíces de
antibióticos e inducir resistencia sistémica
149 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):143-172 Rico-Jiménez et al., 2021
Tabla 1. Número de quimiorreceptores en las especies bacterianas analizadas en este trabajo. Nº de quimiorreceptoresa
Especies bacterianas
Phylum
Azospirillum brasilense
Proteobacteria
50-52
Bacillus subtilis
Firmicutes
6-10
Bacillus amyloliquefaciens
Firmicutes
7-8
Bacillus velezensis
Firmicutes
8
Pseudomonas putida
Proteobacteria
24-39
Pseudomonas fluorescens
Proteobacteria
26-58
Pseudomonas syringae “complex”
Proteobacteria
45-55
Ralstonia solanacearum
Proteobacteria
19-22
a
Datos extraídos de MIST 3.0. [65].
(ISR) en la planta [74, 79, 80]. Bacterias
diferencial de genes implicados en motilidad y
beneficiosas pertenecientes al género Bacillus
quimiotaxis
se aíslan frecuentemente de suelos y plantas,
radiculares, semillas y plántulas [84–86].
pudiendo colonizar tejidos vegetales tanto de
Además,
forma epífita como endófita [81]. Además,
muestran quimiotaxis hacia componentes de
forman endosporas, lo que garantiza por una
exudados
parte su supervivencia bajo condiciones
ácidos orgánicos y azúcares [87, 88]. Mutantes
ambientales adversas y, por otra, que puedan
de Bacillus spp. deficientes en motilidad y/o
formularse y almacenarse fácilmente como
quimiotaxis
biofertilizantes [75, 79, 82].
radicular reducida en comparación con la cepa
Diversos
estudios
han
demostrado
la
en
presencia
bacterias
del
radiculares
presentan
de
género
como
una
exudados
Bacillus
aminoácidos,
colonización
silvestre [83, 89].
importancia de la motilidad y la quimiotaxis
Bacillus spp. asociadas a plantas tienen una
para el adecuado establecimiento de Bacillus
única vía de quimioseñalización y la mayoría de
spp. en la rizosfera, permitiendo así poder
las cepas de B. subtilis y B. amyloliquefaciens
iniciar la formación de biopelículas y la
poseen entre 6 y 10 quimiorreceptores (Tabla 1)
colonización de la raíz [83]. De hecho, en
[65]. Entre estos receptores, McpC de B.
distintos estudios se ha observado la expresión
subtilis media quimiotaxis hacia aminoácidos,
150 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):143-172 Rico-Jiménez et al., 2021
reconociendo 11 de forma directa y 4
plantas inoculadas con la cepa silvestre de B.
indirectamente mediante PPSs [90]. Por otro
subtilis [83].
lado, McpB media quimiotaxis atrayente a asparagina [91] y parece ser el único
Pseudomonas putida
quimiorreceptor implicado en la taxis hacia este
Bacterias de la especie P. putida se aíslan de
aminoácido [92]. Es de destacar que los
hábitats diversos entre los que destacan suelos
quimiorreceptores McpB y McpC parecen estar
y raíces. Esta ubicuidad se debe a un
implicados en la interacción de la B. subtilis con
metabolismo altamente versátil que les permite
Arabidopsis thaliana en etapas tempranas de la
prosperar en ambientes hostiles [93]. Varias
colonización radicular [83]. Asimismo, en una
cepas de P. putida se han clasificado como
cepa de B. velezensis se ha demostrado que los
PGPRs [93], siendo sus principales propiedades
quimiorreceptores
son
promotoras del crecimiento su capacidad para:
esenciales tanto para la quimiotaxis hacia
(i) solubilizar fosfato; (ii) sintetizar ácido
ácidos orgánicos (McpA) y aminoácidos
indolacético [94]; (iii) desencadenar ISR [95,
(McpA y McpC) presentes en exudados
96]; (iv) sintetizar sideróforos [97]; y (v)
radiculares como para la posterior colonización
antagonizar el crecimiento bacteriano a través
de la raíz de pepino [89].
del sistema de secreción tipo VI [98]. Gracias a
Utilizando una cepa mutante de B. subtilis
estas propiedades, P. putida tiene un enorme
deficiente
potencial como agente de biocontrol frente a
en
McpA
cheA
y
se
McpC
determinó
la
trascendencia de la quimiotaxis para el
enfermedades
desencadenamiento de ISR en A. thaliana
organismos fitopatógenos [98–102]. Una de las
frente a la bacteria fitopatógena Pseudomonas
principales cepas modelo es P. putida KT2440,
syringae pv. tomato DC3000. El estudio, que se
la cual es una de las cepas de Pseudomonas
desarrolló inoculando el suelo en el que se
mejor caracterizadas [103].
encontraban las plantas con una suspensión de
Como habitante natural de la rizosfera, P.
B.
no
putida exhibe respuestas quimiotácticas hacia
quimiotáctico deficiente en cheA, demostró que
exudados radiculares y forma biopelículas en
las poblaciones de DC3000 en plantas tratadas
superficies radiculares [104, 105]. Estudios con
con el mutante fueron similares a las de plantas
cepas mutantes de KT2440 deficientes en
no tratadas con el agente de biocontrol, y
quimiotaxis han demostrado la importancia de
significativamente superiores a las de las
este proceso para la colonización eficiente de la
subtilis
silvestre
o
el
mutante
causadas
por
diversos
rizosfera [45]. P. putida KT2440 presenta tres 151 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):143-172 Rico-Jiménez et al., 2021
rutas
de
únicamente
quimioseñalización, una
de
implicada
tanto en la migración hacia raíces vegetales
en
como en su posterior colonización [111]. Del
quimiotaxis [45, 106]. Esta cepa presenta 27
mismo modo, se ha observado que la
quimiorreceptores, habiéndose caracterizado
quimiotaxis hacia poliaminas, mediada por el
funcionalmente diversos receptores implicados
receptor McpU, es también importante para la
en la quimiotaxis hacia ácidos orgánicos [107,
colonización radicular [12]. Por otra parte, P.
108], aminoácidos [12], poliaminas [12, 109],
putida KT2440 exhibe quimiotaxis hacia
purinas [110], ácido gamma-aminobutírico
DIMBOA
(GABA) [111] y ácidos orgánicos cíclicos
benzoxazin-3(4H)-ona),
[112]. La mayoría de estos compuestos están
benzoxacinona
presentes en exudados radiculares [89, 113]. Es
radiculares de maíz. Es de destacar que KT2440
importante considerar que se ha evaluado la
coloniza menos eficientemente la rizosfera de
influencia de diferentes concentraciones de
plantas de maíz que son deficientes en la
exudados radiculares sobre la expresión de la
producción de DIMBOA [114]. Análisis
totalidad de los quimiorreceptores de KT2440.
transcriptómicos sugieren que el posible
Los
quimiorreceptor
resultados
ellas
estando
mostraron
que
bajas
(2,4-dihidroxi-7-metoxi-2H-1,4la
presente
principal
en
responsable
exudados
de
esta
concentraciones de exudados inducen la
quimiotaxis sería el producto del gen PP_4888
expresión de un elevado número de genes que
[114, 115].
codifican quimiorreceptores, mientras que altas concentraciones producen su represión. Por
Pseudomonas fluorescens
tanto, estos datos sugieren que la quimiotaxis
Las bacterias de la especie P. fluorescens son
hacia raíces se activaría a una cierta distancia
ubicuas en suelos agrícolas y de gran relevancia
del órgano, mientras que la quimiotaxis tendría
como agentes de biocontrol y PGPRs –
un papel menos relevante una vez la bacteria se
fundamentalmente
encuentra en las proximidades de la raíz o
capacidad
establecida en la misma (Fig. 2) [45].
antibióticos, sideróforos, compuestos orgánicos
de
a
producción
compuestos
la
solubilizar fosfato e inducir ISR [116–121]. En
colonización radicular de P. putida. Así, el
varias cepas de P. fluorescens se ha demostrado
quimiorreceptor
reconoce
su elevada capacidad competitiva durante la
específicamente GABA, juega un papel clave
colonización de la rizosfera [122] y su papel en
estudiado
quimiorreceptores
la
importancia
específicos
McpG,
que
en
152 Artículo de revisión
su
elevada
volátiles,
ha
como
su
de
Se
así
gracias
capacidad
para
AyTBUAP 6(24):143-172 Rico-Jiménez et al., 2021
Figura 2. Modelo sobre la implicación de las diferentes concentraciones de exudados radiculares en la colonización de la rizosfera. Las diferentes líneas discontinuas representan las distancias a la raíz en el suelo circundante. Una mayor distancia a la raíz implica una menor concentración de exudados radiculares. Bajas y altas concentraciones de exudados radiculares se han mostrado que inducen y reprimen, respectivamente, la expresión de genes que codifican quimiorreceptores en Pseudomonas putida KT2440 [45]. La activación de la expresión de genes de quimiotaxis en bajas concentraciones de exudados (ej. a una alta distancia a la raíz) promovería procesos quimiotácticos hacia la raíz, reprimiéndose la quimiotaxis una vez que la bacteria se ha establecido en este órgano. Es decir, en presencia de altas concentraciones de exudados radiculares. En la imagen, se destacan distintos metabolitos quimioatrayentes presentes en los exudados radiculares que se ha demostrado que desempeñan una función en la colonización radicular en distintas bacterias modelo. el biocontrol de bacterias, hongos e insectos
biopesticidas [97].
fitopatógenos [123–127]. Estas propiedades
Varias cepas de P. fluorescens responden
hacen que las bacterias de esta especie sean
quimiotácticamente hacia semillas, exudados
potencialmente agentes biológicos de interés
radiculares y sus componentes [128–130]. Por
para
ejemplo, se ha demostrado que P. fluorescens
su
uso
como
biofertilizantes
y 153
Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):143-172 Rico-Jiménez et al., 2021
Pf0-1 presenta quimiotaxis hacia todos los
ctaC colonizó de manera más eficiente las
aminoácidos
L-malato,
raíces que una cepa mutante en cheA, indicando
succinato y fumarato [131, 132]. Además,
que otros quimioatrayentes presentes en
empleando mutantes deficientes en cheA, se
exudados radiculares estarían implicados en
demostró que la quimiotaxis es esencial para la
este proceso de colonización [131]. En Pf0-1,
colonización de la rizosfera en distintas cepas
los quimiorreceptores McpT y McpS son
de P. fluorescens [128, 131].
responsables de generar quimiotaxis atrayente
Análisis in silico han evidenciado que las cepas
hacia los ácidos orgánicos L-malato, succinato
de P. fluorescens tienen entre 3 y 5 rutas de
y fumarato. El quíntuple mutante ctaA-ctaB-
quimioseñalización [65], pudiendo varias de
ctaC-mcpT-mcpS
es
ellas jugar un papel en quimiotaxis. Así,
colonización
raíces
estudios realizados en la PGPR P. fluorescens
comparación con el triple mutante ctaA-ctaB-
F113 mostraron que las vías Che1, Che2 y Che3
ctaC, sugiriendo un papel de la quimiotaxis
regulan la motilidad dependiente de flagelo,
hacia ácidos orgánicos en la colonización
estando
radicular [132].
proteinogénicos,
todas
ellas
implicadas
en
la
de
deficiente de
en
la
tomate
en
colonización de la rizosfera y siendo la vía Che1 la que juega un papel más importante en este proceso [133].
Pseudomonas syringae “complex”
Las distintas cepas de P. fluorescens presentan de 26 a 58 quimiorreceptores (Tabla 1), habiéndose determinado la función de 5 de ellos en la cepa Pf0-1 y analizado su implicación en la colonización de la rizosfera de tomate [131]. Así,
el
triple
mutante
ctaA-ctaB-ctaC,
deficiente en tres quimiorreceptores que median
Quimiotaxis en fitobacterias patógenas
quimiotaxis
hacia
aminoácidos,
coloniza en menor grado tejidos radiculares en competición con la cepa silvestre – sugiriendo la importancia de la quimiotaxis hacia aminoácidos para la colonización radicular
Las bacterias pertenecientes al complejo P. syringae causan enfermedades en una gran variedad de plantas herbáceas y arbóreas, incluyendo múltiples cultivos de relevancia agrícola
[134–136].
De
hecho,
estos
microorganismos son considerados uno de los patógenos vegetales bacterianos de mayor importancia a nivel global [134]. Su capacidad infectiva se debe, en gran medida, a su competencia para producir distintos factores de virulencia como son el sistema de secreción tipo III, fitotoxinas, enzimas degradadoras de la
[131]. Asimismo, la cepa mutante ctaA-ctaB154 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):143-172 Rico-Jiménez et al., 2021
pared celular y hormonas vegetales, entre otros
apoplásticos. Los resultados revelaron la
[136]. Los aislados de P. syringae pueden
inducción en la expresión de genes implicados
clasificarse en diferentes patovares que difieren
en la síntesis del flagelo y en quimiotaxis,
en su perfil de huésped. Por esta razón, estos
incluyendo
distintos patovares sirven como modelo para
quimiorreceptores, en las bacterias que se
investigar la especificidad huésped-patógeno y
encontraban creciendo de manera epífita. En
la virulencia [134, 137]. De manera general, P.
cambio, la expresión de estos genes se reprimió
syringae se introduce en los tejidos de las
cuando las bacterias se encontraban localizadas
plantas que infecta a través de aberturas
en el apoplasto [140]. En concordancia con
naturales como los estomas o mediante heridas
estos datos, se ha observado que P. syringae pv.
en la superficie de la planta [136, 138].
tomato se mueve quimiotácticamente hacia
Se estima que la motilidad mediada por flagelo
estomas abiertos, mientras que no muestra taxis
contribuye notablemente a la patogenicidad de
hacia los mismos cuando éstos se encuentran
P. syringae ya que mutaciones en genes
cerrados [141].
implicados en la síntesis de este órgano motriz
La bacteria modelo P. syringae pv. tomato
disminuyen la virulencia en distintas plantas
DC3000
huésped [138]. Aunque el papel de la
quimioseñalización. La vía Che2 es una ruta de
quimiotaxis durante la infección es menos
quimiotaxis canónica y una cepa mutante
conocido, P. syringae muestra quimiotaxis
deficiente en cheA2 no presenta quimiotaxis
hacia fitohormonas [22] y extractos vegetales
hacia varios amino ácidos, ácidos orgánicos y
[139].
poliaminas
Además,
los
datos
actuales
son
varios
presenta
[142].
genes
que
cuatro
Además,
codifican
vías
cuando
de
se
indicativos de que la quimiotaxis en P. syringae
inocularon cepas de P. syringae pv. tomato en
tiene un papel fundamental en las etapas previas
plantas de tomate mediante aspersión, una cepa
de la colonización de los espacios intercelulares
deficiente en cheA2 presentó una menor
de la planta hospedadora, mientras que no se
capacidad
requiere una vez que el patógeno se ha
establecerse en la planta. Sin embargo, no se
establecido en el apoplasto [140]. Para
observaron diferencias entre las capacidades
confirmar este hecho, análisis transcriptómicos
colonizadoras entre la cepa silvestre y un
permitieron comparar el perfil de expresión de
mutante cheA2 cuando ambas cepas se
P. syringae creciendo de forma epífita en hojas
inocularon directamente en el apoplasto de
frente a bacterias desarrollándose en espacios
plantas de tomate [143]. Estos datos son de
155 Artículo de revisión
que
la
cepa
silvestre
para
AyTBUAP 6(24):143-172 Rico-Jiménez et al., 2021
nuevo indicativos de que la quimiotaxis en P.
reconocido por este receptor, una cepa mutante
syringae pv. tomato es esencial durante la fase
en PSA3335_2872 generó tumores de menor
epífita de la infección [143].
tamaño
Los genomas de las bacterias pertenecientes al
poblacionales in planta en comparación con la
complejo P. syringae presentan entre 45 y 55
cepa silvestre [145]. Otro patovar de P.
quimiorreceptores (Tabla 1) y actualmente se
syringae de gran interés es P. syringae pv.
desconoce la función de la mayoría de ellos. Sin
actinidiae, responsable de causar la enfermedad
embargo, se ha demostrado el papel de varios
del chancro bacteriano del kiwi [146]. Se ha
quimiorreceptores en la virulencia de diferentes
demostrado que los quimiorreceptores PscA,
cepas del complejo P. syringae. Por ejemplo, el
PscB y PscC de P. syringae pv. actinidiae
quimiorreceptor PscA de P. syringae pv.
reconocen aminoácidos y son responsables de
tomato DC3000 reconoce específicamente L-
generar quimiotaxis atrayente hacia estos
Asp, L-Glu y D-Asp. La mutación de pscA no
quimioefectores
solo resultó en una ausencia de quimiotaxis
transcripcionales durante etapas tempranas de
hacia
una
infección de plantas de kiwi empleando la cepa
disminución en la virulencia en plantas de
P. syringae pv. actinidiae ICMP 18884 como
tomate con respecto a la cepa silvestre [142].
modelo,
De manera análoga, se ha demostrado en
quimiorreceptores
plantas de tabaco que dos cepas mutantes de P.
encontraba inducida [148]. Se desconoce la
syringae
los
función de ambos receptores pero las actuales
quimiorreceptores PscB y PscC2, responsables
hipótesis sugieren que tienen un papel clave en
de
la interiorización bacteriana, por ejemplo, a
estos
aminoácidos,
pv.
tabaci
generar
sino
deficientes
quimiotaxis
hacia
en
en
varios
aminoácidos, mostraron una menor virulencia
y
alcanzó
menores
[147].
permitieron cuya
densidades
Análisis
identificar expresión
dos se
través de los estomas [148].
que la cepa silvestre [144]. Asimismo, la caracterización fenotípica en plantas de olivo de una librería de mutantes generada en la cepa P. savastanoi pv. savastanoi NCPPB 3335 permitió identificar un mutante deficiente en el quimiorreceptor
PSA3335_2872
que
presentaba una disminución en la virulencia. Aunque
se
desconoce
el
quimioefector
Ralstonia solanacearum R. solanacearum es uno de los fitopatógenos bacterianos de mayor relevancia a nivel mundial. Presenta un elevado espectro de huéspedes de importancia agrícola como, por ejemplo, patata, tabaco, tomate, berenjena y plátano, entre otros [134]. Infecta a las plantas
156 Artículo de revisión
AyTBUAP 6(24):143-172 Rico-Jiménez et al., 2021
mediante heridas en la raíz o por sitios de
como modelo, se observó que esta cepa
emergencia de raíces secundarias. Una vez
presenta una mayor quimiotaxis hacia exudados
efectuada la interiorización, la bacteria alcanza
de tomate con respecto a exudados de una
el xilema, en donde genera grandes densidades
planta no huésped como el arroz [149].
celulares, ocasionando el marchitamiento y
El análisis genómico de diferentes cepas de R.
finalmente la muerte de la planta [134].
solanacearum reveló que presentan entre 20 y
Se ha demostrado que la motilidad es necesaria
22 quimiorreceptores (Tabla 1), estando la
para la invasión y patogenicidad de R.
mayor parte de ellos sin caracterizar. Los
solanacearum en plantas de tomate [38].
quimiorreceptores McpA, McpM y McpT
Asimismo, el papel de la quimiotaxis en la
generan quimiotaxis hacia aminoácidos, L-
virulencia de esta bacteria se demostró
malato y D-malato, respectivamente [151, 152];
mediante la caracterización de cepas mutantes
mientras que los receptores McpC y McpP son
deficientes en genes que codifican las proteínas
responsables de mediar quimiotaxis hacia
CheA y CheW. Estos mutantes son no
citrato [153]. Además, se ha demostrado que
quimiotácticos y mostraron una virulencia en
McpP es responsable de la quimiotaxis
plantas de tomate significativamente inferior a
repelente hacia maleato y atrayente hacia
la que presentaba la cepa silvestre y no
fosfato inorgánico [154]. Ensayos con cepas
diferenciable de la virulencia de una cepa
mutantes deficientes en los quimiorreceptores
mutante deficiente en la síntesis de flagelo
McpA y McpM mostraron que el mutante
[149].
mcpM
R.
solanacearum
es
atraída
presentaba
una
menor
respuesta
quimiotácticamente por diversos aminoácidos,
quimiotáctica hacia exudados radiculares de
ácidos
aromáticos
tomate con respecto a la cepa silvestre [151].
hidroxilados y ácido jasmónico [149, 150]. Es
Además, el mutante mcpM resultó ser menos
de subrayar que ensayos de quimiotaxis
virulento en plantas de tomate que la cepa
empleando exudados radiculares de distintas
parental [151]. En cambio, las mutaciones en
plantas sugirieron que las cepas de R.
mcpT,
solanacearum
fitopatogeneicidad de R. solanacearum [152].
orgánicos,
ácidos
presentan
especificidad
de
o
mcpP
los
quimiorreceptores de aerotaxis Aer1 y Aer2 en
exudados radiculares. En particular, empleando
la virulencia de R. solanacearum, observándose
R. solanacearum K60 (patógeno de tomate)
que tanto el mutante simple aer2 como el
157 Artículo de revisión
papel
de
la
distintos
en
el
alteraron
Se
presentes
estudiado
no
huésped a través del reconocimiento de componentes
ha
mcpC
los
AyTBUAP 6(24):143-172 Rico-Jiménez et al., 2021
mutante doble aer1-aer2 presentaban un retraso
muchos de los quimiorreceptores presentes en
en el desarrollo de la enfermedad en plantas de
bacterias asociadas a plantas son altamente
tomate [155].
específicos de bacterias que presentan un estilo de vida asociado a hospedadores vegetales [43], lo que sugiere que estos receptores podrían
CONCLUSIONES
reconocer Las vías de quimioseñalización son uno de los sistemas de transducción de señales más abundantes en bacterias, permitiendo a éstas responder
frente
a
múltiples
señales
ambientales. Su importancia queda reflejada por el hecho de que aproximadamente la mitad de las bacterias secuenciadas presentan vías de quimioseñalización [6, 43], siendo la principal función de estas vías la regulación de procesos quimiotácticos [6]. Asimismo, existen diversos estudios que correlacionan el número de quimiorreceptores codificados en los genomas bacterianos con el estilo de vida de las bacterias correspondientes [42, 43]. De hecho, el análisis de aproximadamente 12000 genomas ha
específicamente
compuestos
derivados de plantas. En su conjunto, los datos disponibles actualmente destacan que la quimiotaxis es de especial importancia para el establecimiento de interacciones entre plantas y bacterias. En esta compleja interacción, el reconocimiento de señales específicas de origen vegetal jugaría un papel clave. Actualmente estamos al inicio de poder descifrar la naturaleza de estas señales vegetales y se prevé que
los
años
próximos
serán
extraordinariamente prolíficos en cuanto a la identificación y caracterización de nuevos quimiorreceptores establecimiento
de de
relevancia
para
interacciones
el
planta-
bacteria.
revelado que las bacterias asociadas a plantas presentan, por término medio, el doble de quimiorreceptores por genoma con respecto a
CONFLICTO DE INTERÉS
las bacterias con estilos de vida alternativos
Los autores declaran no tener conflictos de
(160). Los datos existentes actualmente son
interés.
indicativos de que la quimiotaxis hacia aminoácidos, ácidos orgánicos y azúcares es de
AGRADECIMIENTOS
enorme
eficiente
Esta publicación es parte de los proyectos de
colonización de plantas por fitobacterias, tanto
I+D+i PID2020-112612GB-I00 (a Tino Krell)
beneficiosas como patógenas [60, 83, 89, 111,
y PID2019-103972GA-I00 (a Miguel A.
131, 142, 151, 156]
Matilla)
importancia
para
la
(Fig. 2). Asimismo, 158
Artículo de revisión
financiados
por
MCIN/
AEI
AyTBUAP 6(24):143-172 Rico-Jiménez et al., 2021
/10.13039/501100011033, y el proyecto de
in cyanobacteria. Mol Microbiol 2007; 64: 16–
financiado por la Junta de Andalucía P18-FR-
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