Volumen 6, Número 30

REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS FORESTALES www.cienciasforestales.inifap.gob.mx ISSN: 2007-1132 La Revista Mexicana de Ciencias Forestales (antes Ciencia Forestal en México) es una publicación científica del sector forestal del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), Centro Público de Investigación y Organismo Público Descentralizado de la Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación (Sagarpa). Tiene como objetivo difundir los resultados de la investigación que realiza el propio Instituto, así como la comunidad científica nacional e internacional en el ámbito de los recursos forestales. El contenido de las contribuciones que conforman cada número es responsabilidad de los autores y su aceptación quedará a criterio del Comité Editorial, con base en los arbitrajes técnicos y de acuerdo a las normas editoriales. Se autoriza la reproducción de los trabajos si se otorga el debido crédito tanto a los autores como a la revista. Los nombres comerciales citados en las contribuciones, no implican patrocinio o recomendación a las empresas referidas, ni crítica a otros productos, herramientas o instrumentos similares.

Revista Mexicana de Ciencias Forestales está inscrita en el Índice de Revistas Mexicanas de Investigación Científica y Tecnológica, del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (Conacyt). Es referida en el servicio de CABI Publishing (Forestry Abstracts y Forest Products Abstracts) de CAB International, así como en el Catálogo de Revistas del Sistema Regional de Información en Línea para Revistas Científicas de América y El Caribe, España y Portugal (LATINDEX); en el Índice de Revistas Latinoamericanas en Ciencias (PERIÓDICA); en el Catálogo Hemerográfico de Revistas Latinoamericanas, Sección de Ciencias Exactas y Naturales (HELA), Sistema de Información Científica Redalyc y en la Scientific Electronic Library Online (SciELO-México).

La Revista Mexicana de Ciencias Forestales Volumen 6, Número 30, julio-agosto 2015, es una publicación bimestral editada por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Av. Progreso No. 5, Barrio de Santa Catarina, delegación Coyoacán, C. P. 04010, México D. F. www.inifap.gob.mx, cienciasforestales@inifap.gob.mx. Distribuida por el Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Conservación y Mejoramiento de Ecosistemas Forestales (Cenid Comef). Editor Responsable: Marisela C. Zamora Martínez.

Reservas de Derechos al Uso Exclusivo No. 04-2010-012512434400-102.

ISSN: 2007-1132, otorgados por el Instituto Nacional del Derecho de Autor (Indautor). Certificado de Licitud de Título y Licitud de Contenido: en trámite por la Comisión Calificadora de Publicaciones y Revistas Ilustradas de la Secretaría de Gobernación. El presente archivo digital PDF correspondiente al Volumen 6, Número 30 de la Revista Mexicana de Ciencias Forestales, es una versión íntegra y fiel de la impresa en julio de 2015 por: Graphx, S.A. de C.V. Tacuba 40 - 205 Col. Centro, C.P. 06010, deleg. Cuauhtémoc, México, D.F.

Portada: Ejido San Jerónimo Zacapexco, municipio Villa del Carbón, Estado de México. Carlos Mallén Rivera

COMITÉ EDITORIAL

M.C. Marisela C. Zamora Martínez EDITORA EN JEFE

Dra. Adriana Rosalía Gijón Hernández EDITORA ADJUNTA

Dra. Cecilia Nieto de Pascual Pola COORDINADORA EDITORIAL

CONSEJO CONSULTIVO INTERNACIONAL Dr. Celedonio Aguirre Bravo Forest Service, United States Department of Agriculture. Estados Unidos de América Dra. Amelia Capote Rodríguez.

Instituto de Investigaciones Fundamentales en Agricultura Tropical. La Habana, Cuba Dr. Carlos Rodriguez Franco Forest Service United States Research and Development. Estados Unidos de América Ing. Martín Sánchez Acosta Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria. Argentina Dra. Laura K. Snook International Plant Genetic Resources Institute. Roma, Italia Dr. Santiago Vignote Peña E.T.S.I. de Montes, Universidad Politécnica de Madrid. España

CONSEJO CONSULTIVO NACIONAL Dr. Miguel Caballero Deloya Fundador de la Revista Ciencia Forestal en México Dr. Oscar Alberto Aguirre Calderón Facultad de Ciencias Forestales, Universidad Autónoma de Nuevo León Dr. Francisco Becerra Luna Centro de Investigación Regional - Centro, INIFAP Dra. Patricia Koleff Osorio Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad Ing. Francisco Javier Musálem López Academia Nacional de Ciencias Forestales M.C. Carlos Mallén Rivera Ex-Editor en Jefe de la Revista Mexicana de Ciencias Forestales M. C. Francisco Moreno Sánchez Director de Soporte Forestal, INIFAP Dra. María Valdés Ramírez Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto Politécnico Nacional Dr. Alejandro Velázquez Martínez Especialidad Forestal, Colegio de Postgraduados Dr. Hugo Ramírez Maldonado División de Ciencias Forestales, Universidad Autónoma de Chapingo Dr. Jorge Méndez González Departamento Forestal, Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro Dr. Carlos Galindo Leal Dirección de Comunicación Científica, Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad

REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS FORESTALES

CO N T E N I D O

EDITORIAL 30 ANIVERSARIO

4

Marisela Cristina Zamora Martínez

ENSAYO TÉCNICO La genómica en la investigación científica y en la gestión de la vida silvestre en México

6

The use of Genomics in scientific research and management of wildlife in Mexico Julio César Canales-Delgadillo, Leonardo Chapa Vargas, Mauricio Cotera Correa y Laura Magdalena Scott-Morales

ARTÍCULOS Supervivencia en plantaciones de Pinus pseudostrobus Lindl. en función del sistema de producción y preacondicionamiento en vivero

20

Survival of Pinus pseudostrobus Lindl. plantations in terms of the production system and pre-conditioning in the nursery José Ángel Sigala Rodríguez, Marco Aurelio González Tagle y José Ángel Prieto Ruíz

Sensibilidad de 20 procedencias de pino y oyamel a los oxidantes fotoquímicos Sensitivity of 20 provenances of pine and Sacred fir to photochemical oxidants

32

Tomás Hernández Tejeda y Héctor M. Benavides Meza

2

Conocimiento de los bosques para la gente Knowledge of forests for the people

Vo l . 6 Nú m . 3 0 j uli o - a g o s to 2 015 Análisis de semilla, tratamientos pregerminativos de Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. y su crecimiento inicial

52

Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. seed analysis, pre-germination treatments and initial growth Héctor Viveros Viveros, Juan Diego Hernández Palmeros, Mario Valerio Velasco García, René Robles Silva, César Ruiz Montiel, Armando Aparicio Rentería, María de Jesús Martínez Hernández, Julia Hernández Villa y María Luisa Hernández Hernández

Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco var. glauca (Beissn.) Franco: nuevo registro para Guanajuato

66

Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco var. glauca (Beissn.) Franco: a new record for the state of Guanajuato Mario Alberto Villagómez Loza y Miguel Ángel Bello González

Producción de hojarasca y depósito potencial de nutrientes de las hojas en el Matorral Espinoso Tamaulipeco

74

Litter production and potential deposit of leaves nutrients in the Tamaulipan Thornscrub Juan Manuel López Hernández, Humberto González Rodríguez, Roque Gonzalo Ramírez Lozano, Jorge Ignacio del Valle Arango, Israel Cantú Silva, Marisela Pando Moreno, Andrés Eduardo Estrada Castillón y Marco Vinicio Gómez Meza

Factor de conversión de productos forestales en la industria de tarimas en Durango

90

Conversion factor of forest products in sawmilling of pallets in Durango, Mexico Alan Javier Haro Pacheco, Juan Abel Nájera Luna, Jorge Méndez González, Sacramento Corral Rivas, José Ciro Hernández Díaz, Artemio Carrillo Parra y Francisco Cruz Cobos

Enfermedades foliares del arbolado en el Parque Cultural y Recreativo Tezozómoc, Azcapotzalco, Distrito Federal

106

Foliar diseases of the trees in the Tezozómoc Cultural and Recreational Park, Azcapotzalco, Distrito Federal José Francisco Reséndiz Martínez, Lidia Guzmán Díaz, Ana Lilia Muñoz Viveros, Cecilia Nieto de Pascual Pola y Lilia Patricia Olvera Coronel

3

Editorial En el mes de agosto, el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP) cumple 30 años de su fundación, 23 de agosto de 1985, como resultado de la fusión de tres grandes instituciones con probada trayectoria, logros y de gran tradición, por sus aportes al desarrollo del campo mexicano, así como al manejo y conservación de los recursos forestales: el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, el Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas y el Instituto Nacional de Investigaciones Pecuarias.

La creación del INIFAP, en su momento, tuvo como gran reto la interacción y complementariedad de la investigación que se realizaba en cada uno de los tres institutos que le dieron origen y, así, contribuir al cumplimiento de una de las atribuciones de la Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos: formular y ejecutar el Programa Nacional de Investigación Agropecuaria y Forestal, de acuerdo con los objetivos, políticas y estrategias de los programas de desarrollo de corto y mediano plazo del sector. Asimismo, para el personal –científico, administrativo y de apoyo- del nuevo Instituto, el desafío fue, sin duda, la conformación de una estructura organizacional a partir de las mejores prácticas desarrolladas en las tres instituciones recién integradas.

El camino ha sido largo, con errores, sí, pero indudablemente con múltiples aciertos que han permitido la consolidación del INIFAP como una instancia cuyos resultados contribuyen al desarrollo productivo, competitivo, equitativo y sustentable de las cadenas agropecuarias y forestales, a través de la cooperación institucional con diversas organizaciones públicas y privadas a lo largo y ancho del país, gracias a su infraestructura de 38 campos experimentales ubicados en ocho Centros de Investigación Regional, cinco Centros Nacionales de Investigación Disciplinaria y 36 Sitios Experimentales, que le proporcionan presencia nacional en todas y cada una de las regiones ecológicas que existen en México.

Con la finalidad de mejorar la capacidad y fortalecimiento de respuesta institucional, se ha fortalecido e incentivado la capacitación continua de los investigadores, a través de cursos cortos, diplomados, así como estudios de posgrado (maestría y doctorado), sobre todo en el extranjero.

En la actualidad la investigación en el Instituto está organizada en 34 programas de investigación, cuatro de ellos corresponden al sector forestal: Manejo forestal sustentable y servicios ambientales, Plantaciones y Sistemas Agroforestales, Productos Forestales y Tecnología de la Madera, e Incendios Forestales.

Los aportes del trabajo institucional han sido diversos y comprenden varios ámbitos, desde la generación de metodologías para el manejo agronómico, liberación y registro de variedades agrícolas; desarrollo de vacunas, tecnología para mejorar e incrementar la producción pecuaria; el manejo, monitoreo y conservación de los recursos forestales (maderables y no maderables) y servicios ambientales, así como la mejora en los procesos de extracción e industrialización de la madera.

Durante el proceso de consolidación del INIFAP una seria amenaza ha sido la pérdida de su capital humano, sobre todo en lo que se refiere al recurso humano sustantivo: los investigadores y el personal técnico de apoyo, esto como resultado de la implementación de los programas de separación voluntaria y retiro digno establecidos en la Administración Pública Federal. Una acción importante para aminorar los efectos de esa disminución de personal fue la gestión exitosa ante la Secretaría de Hacienda y Crédito Público (SHCP) de un programa especial de retiro sin pérdida de plaza, cuya autorización permitió la incorporación de 259 investigadores jóvenes, en 2007, y la suma de 50 nuevas plazas, 2008; de esta manera se inició el proceso de renovación del personal científico.

Sin embargo, es importante decir que la renovación e integración de nuevos investigadores y técnico asociados debe ser una acción permanente, lo cual coadyuvará a dar respuesta oportuna y de calidad —en todos los ámbitos geográficos, de competencia cognitiva y tecnológica— a los usuarios y beneficiarios del Instituto.

Una fortaleza más del INIFAP son sus colecciones —Jardín Botánico de Algodón en Iguala Guerrero, Centro Nacional de Recursos Genéticos (CNRG), Herbario Nacional Forestal (INIF), Biblioteca Digital—; laboratorios —Nacional de Modelaje y Sensores Remotos, Suelos, Dendrocronología—; se cuenta con la Red Nacional de Estaciones Estatales Agroclimáticas, el Centro Nacional de Estandarización de Maquinaria Agrícola (CENEMA); además el Instituto se ha consolidado como un organismo de certificación en al menos dos aspectos relevantes en su ámbito de competencia: la calidad de la maquinaria y equipo agrícola

La tarea no es sencilla, pero tampoco imposible, ya que nuestro Instituto cuenta con un capital humano comprometido con su trabajo, con su institución, y ante todo con la sociedad mexicana beneficiaria de los productos y servicios que resultan de su trabajo cotidiano. Indudablemente con la colaboración y el trabajo en equipo, en un ámbito de cordialidad y transparencia garante de un buen ambiente laboral, alcanzaremos lo plasmado en nuestra misión:

(Organismo de Certificación de Implementos y Maquinaria Agrícola, OCIMA) y la certificación de asesores técnicos forestales. En este contexto, indudablemente sobresalen las revistas científicas institucionales: Revista Mexicana de Ciencias Agrícolas, Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias y la Revista Mexicana de Ciencias Forestales, la primera de ellas está celebrando sus primeros 60 años de difusión del conocimiento.

Los constantes cambios del entorno político, administrativo y económico que caracterizan los tiempos actuales, conllevan retos que exigen una organización administrativa ágil, transparente, con rendición de cuentas y resultados que garanticen una eficaz y eficiente respuesta a las necesidades del quehacer sustantivo del INIFAP: la generación de conocimientos y tecnologías que contribuyan a resolver los problemas del sector agropecuario; soluciones que atiendan los requerimientos alimentarios de una sociedad dinámica, en constante cambio en lo referente a sus demandas de consumo; además de, contribuir a enfrentar el reto del cambio climático, sus orígenes y efectos sobre los recursos naturales y los servicios ambientales en el corto y largo plazos.

Contribuir al desarrollo productivo, competitivo, equitativo y sustentable de las cadenas agropecuarias y forestales, mediante la generación y adaptación de conocimientos científicos e innovaciones tecnológicas y la formación de recursos humanos para atender las demandas y necesidades en beneficio del sector y la sociedad en un marco de cooperación institucional con organizaciones públicas y privadas.

¡Feliz trigésimo aniversario!

Marisela Cristina Zamora Martínez

5

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol.6 (30): 6-19

Ensayo Técnico / Technical Essay

La genómica en la investigación científica y en la gestión de la vida silvestre en México The use of Genomics in scientific research and management of wildlife in Mexico Julio César Canales-Delgadillo1, Leonardo Chapa Vargas2, Mauricio Cotera Correa3 y Laura Magdalena Scott-Morales3 Resumen México alberga una diversidad biológica excepcional que lo coloca entre los principales países megadiversos, pues posee tres de las 34 ecorregiones del mundo y zonas consideradas áreas silvestres a nivel mundial, como los desiertos de Chihuahua, Sonora y California; su importancia radica en que reune alrededor de 70 % de su hábitat original en buenas condiciones y una densidad poblacional humana menor a 5 habitantes km-2. El uso de la genómica como herramienta en la investigación científica en este país tuvo sus inicios a finales de 1930 con trabajos encaminados al mejoramiento genético de cultivos comerciales y a entender los fundamentos ecológicos de la variación genética en Drosophila pseudooscura, pero hasta los años 80 y 90 comenzó el estudio de la flora y la fauna bajo esa perspectiva. Sin embargo, a pesar del potencial que las técnicas genómicas ofrecen para mejorar el desarrollo de estrategias y políticas de gestión que aseguren la producción de alimentos y la preservación de especies, no han sido extensamente utilizadas. Se presenta una revisión de las áreas del conocimiento en la vida silvestre en las que la genómica ha sido incorporada para abordar poblaciones naturales y se discuten los aspectos en los que puede incidir dentro del manejo y conservación de taxa de importancia biológica y comercial.

Palabras clave: ADN, conservación, genómica, manejo, marcadores moleculares, vida silvestre.

Abstract Mexico has a unique biodiversity that places it within the list of megadiverse countries; it has three of the 34 ecoregions of the world and sites that are considered wilderness areas worldwide. The use of Genomics as a tool for research in Mexico began in the late 1930s with work aimed at the genetic improvement of commercial crops and to understand the ecological foundations of the genetic variation in Drosohpila pseudooscura, however, it wasn’t until the decades of 1980-1990s that these tools were used for the study of natural populations of flora and fauna with purposes of conservation and management. Nonetheless, the potential that genomic tools have to improve the strategies and policies of management to ensure food production and conservation of wildlife in Mexico, these have not been widely applied. In this paper the areas of knowledge in wildlife where genomics have been applied in the study of natural populations of flora and fauna in Mexico were reviewed, and the practical applications of genomics for management and conservation of species of biological and commercial concern were discussed.

Key words: DNA, conservation, Genomics, management, molecular markers, wildlife.

Fecha de recepción/date of receipt: 6 de octubre de 2014; Fecha de aceptación/date of acceptance: 12 de febrero de 2015.

1 Ducks Unlimited de México A. C. Correo-e: jccanales@dumac.org 2 Instituto Potosino de Investigación Científica y Tecnológica, A. C. 3 Facultad de Ciencias Forestales Universidad Autónoma de Nuevo León.

Canales-Delgadillo et al., La genómica en la investigación científica y...

Introducción

Introduction

La excepcional riqueza de vertebrados y plantas vasculares con la que cuenta México ha valido para que sea reconocido como uno de los países megadiversos en el mundo; posee tres de las 34 ecorregiones del planeta: los bosques de pino-encino de las Sierras Madre, la ecorregión de Mesoamérica y la provincia florísitica de California (Myers et al., 2000; Conabio, 2000). Además, los desiertos de Chihuahua, Sonora y California son considerados áreas silvestres, cuya importancia radica en reunir alrededor de 70 % de su hábitat original en buenas condiciones y una densidad poblacional humana menor a 5 habitantes km-2 (Conabio, 2006).

Mexico’s exceptional richness of species of vertebrates and vascular plants has made it to be recognized as one of the mega-diverse countries in the world; it owns three of the 34 ecoregions of the planet: the pine-oak forests of the Sierras Madre, the ecoregion of Mesoamerica and the florisitic province of California (Myers et al., 2000; Conabio, 2000).

In addition, the global deserts of Chihuahua, Sonora and California are considered wilderness areas, whose importance lies in bringing together around 70 % of its original habitat in good condition and a human population density of less than 5 inhabitants km-2 (Conabio, 2006).

Si bien en los últimos años se han realizado grandes esfuerzos para caracterizar la biota mexicana, aún existen varios grupos taxonómicos como peces, anfibios y plantas vasculares que requieren investigaciones precisas sobre los procesos ecológicos que los afectan, de sus tamaños poblacionales y del estado de la diversidad genética en cada taxon (Llorente y Ocegueda, 2008). La diversidad genética de las poblaciones está influida por factores naturales como incendios, inundaciones, etcétera, pero también por el desarrollo de actividades humanas tales como cambios de uso de suelo, contaminación ambiental y alteración del hábitat, lo que la reduce y modifica las frecuencias alélicas, que es el principio de la pérdida de variabilidad genética (Bolger et al., 1991; Soulé y Mills, 1992; Pimm y Raven, 2000).

While in recent years great efforts have been made to characterize the Mexican biota, there are still several taxa such as fish, amphibians and vascular plants, which require studies that approach to an accurate knowledge of the ecological processes that affect them, their population sizes and the state of the genetic diversity in each taxon (Llorente and Ocegueda, 2008). The genetic diversity of wild populations is influenced by natural factors such as fires, floods, etc., but also by the development of human activities such as land use changes, environmental pollution and habitat modification, which reduce the population numbers and produces changes in allele frequencies, which is the beginning of the loss of genetic variability (Bolger et al., 1991; Soule and Mills, 1992; Pimm and Raven, 2000).

La destrucción de hábitat afecta el comportamiento de las especies, propicia cambios en el apareamiento y activa la selección sexual no azarosa, lo que rompe uno de los principios primordiales de la selección natural y acelera la erosión genética (Freeland, 2005). La pobre variación genética, a su vez, induce la disminución de las tasas de supervivencia de las crías así como de la eficacia de la respuesta inmune y, en última instancia, favorece la extinción de los taxa por una reducción de la adaptabilidad evolutiva ante cambios ambientales (Johannesson y André, 2006).

Habitat destruction affects the behavior of the species and promotes changes in mating, and activates not random sexual selection, which breaks one of the fundamental principles of natural selection and genetic erosion accelerates (Freeland, 2005). Poor genetic variation, in turn, induces a reduction in the rates of pup survival, reduces the effectiveness of the immune response and ultimately favors the extinction of species by reducing the evolutionary adaptability to environmental changes (Johannesson and André, 2006).

La evaluación de los factores genéticos y ambientales que inciden en la demografía de las poblaciones se lleva a cabo a través del uso de marcadores moleculares en las áreas de investigación, gestión y conservación. A pesar del gran potencial para diseñar estrategias de preservación de especies con importancia biológica y económica, en México la aplicación de dichas metodologías ha sido limitada, en parte, porque la información está dispersa, lo que sugiere que existe la necesidad de contar con un referente acerca de las técnicas disponibles para el estudio genético de las poblaciones naturales en el país.

The assessment of genetic and environmental factors affecting the demography of the population is carried out through the use of molecular markers in the areas of research, management and conservation of wildlife. Despite the large potential for designing strategies for the preservation of species of biological and economic importance, in Mexico the application of these methodologies has been limited, partly because information is dispersed, suggesting that there is a need to have a reference about the available techniques for the genetic study of natural populations in the country.

En esta revisión se hace una síntesis de los estudios realizados con especies mexicanas y sobre temas relevantes para la conservación de recursos naturales que han utilizado

7

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 6-19

técnicas genómicas y metagenómicas, desde los inicios de la disciplina de la genética de conservación en el país hasta la fecha. Se describen brevemente las técnicas moleculares más avanzadas para la generación de datos útiles en la planeación del manejo, conservación y aproximación a la vida silvestre. Y, por último, se presenta una integración de las áreas del conocimiento relacionadas a lo anterior en las que la genómica puede tener aplicaciones prácticas.

This review summarizes the studies of Mexican species and issues relevant to the conservation of natural resources that have used genomic and metagenomic techniques, from the beginnings of the discipline of conservation genetics in the country to nowadays. The most advanced molecular techniques are briefly described for the generation of useful data management planning, conservation and wildlife study. And finally, an integration of the areas of knowledge in wildlife where genomics can have practical applications is presented.

Se espera que a partir de la lectura de este documento, quienes pretendan abordar tópicos referentes a los aspectos genéticos de la vida silvestre en México obtengan los elementos necesarios para iniciar sus investigaciones, independientemente del nivel de experiencia sobre el particular.

It is expected that from reading the actual document, those who pretend to get involved into topics that refer to the genetic aspects of wildlife in Mexico get the necessary elements to start their research, regardless of the experience they have.

La genómica en el estudio de poblaciones naturales

Genomics in the study of natural populations in Mexico

El uso de la genómica en México se inició entre 1930 y 1970 con los trabajos realizados por Edmundo Taboada y Theodosius Dobzhansky, cuyo objetivo primordial era el mejoramiento genético del maíz y del trigo, además de entender los fundamentos ecológicos de la variación genética en poblaciones naturales de Drosophila pseudoscura Frolova & Astaurov, 1929, respectivamente (Piñeiro et al., 2008a).

A partir de entonces, los grupos dedicados a la genómica comenzaron a diversificar sus líneas de investigación y en la década de 1980 incluyeron aplicaciones biotecnológicas, de regulación y expresión genética en bacterias y plantas, así como de genética de poblaciones naturales de flora y fauna.

The use of Genomics as a research tool in Mexico began between the 1930s and 1970s with the contribution of Edmundo Taboada and Theodosius Dobzhansky, whose primary objective was the breeding of corn and wheat and the understanding of the ecological foundations of this genetic variation in natural populations of Drosophila pseudoscura Frolova & Astaurov, 1929, respectively (Piñeiro et al., 2008a).

After that, groups dedicated to genomics in Mexico began to diversify its research and in 1980 these lines started to include biotechnological applications, regulation and gene expression in bacteria and plants, and genetics of natural flora and fauna populations.

Coello et al. (1993) abordaron la genética de la conservación en México; utilizaron aloenzimas para evaluar la variabilidad genética de una saprófita rara, Lacandonia schismatica E. Martínez & Ramos, misma que, al ser casi nula, se le relacionó con el tan reducido tamaño poblacional de la especie. Los autores argumentaron que para preservar la población existente era necesario mantener el hábitat en condiciones ideales y con esto establecieron uno de los primeros antecedentes del uso de información genética como parte de un plan de conservación.

Coello et al. (1993) began with the conservation genetics in Mexico; they used allozymes to assess the genetic variability of a rare saprophytic plant, Lacandonia schismatica E. Martínez & Ramos, same as, being almost zero, was linked with the much-reduced population size of the species. The authors argued that to preserve the existing population was necessary to keep the habitat in ideal conditions and with that settled one of the records of the use of genetic information as part of a conservation plan in Mexico.

En los años siguientes el interés por conocer el estado de la diversidad genética de otros taxa y creció, y con ello, el número de trabajos realizados. Sin embargo, este esfuerzo estaba lejos de ser representativo de la biota mexicana. Una recopilación del número de publicaciones sobre variación genética en especies mexicanas demostró que hasta 2008, tales documentos por grupo taxonómico representaban más de 1 %, respecto al número de especies registradas en el país. Se resaltó que solo 11 de microorganismos habían sido investigadas hasta entonces (Piñeiro et al., 2008b), lo que pone en evidencia el rezago en relación a otras naciones.

In the following years the interest in knowing the state of the genetic diversity of other species grew, and with it, the number of work performed. However, this effort was far from being representative of Mexican biota. A compilation of the number of papers published in Mexican species genetic variation showed that until 2008, publications by taxonomic group representing more than 1 % over the number of species recorded in the country.

It was stressed that only eleven species of microorganisms had been investigated previously (Piñeiro et al., 2008b), which highlights the lag in this field of research with respect to other nations.

En la última década, la creciente disponibilidad de marcadores moleculares, el acceso a bases de datos internacionales

8

Canales-Delgadillo et al., La genómica en la investigación científica y...

(GenBank, EMBL), además de la creciente oferta de equipos y materiales para estudios genéticos a costos más accesibles han propiciado un aumento en el número de taxa estudiados en México; dichos trabajos se refieren a mejoramiento genético de cultivos y ganado (Lozoya et al., 2010; Barrios et al., 2011; Parra et al., 2011), diversidad y flujo genético entre poblaciones silvestres (Lozano et al., 2009; Peñaloza et al., 2010; Wegier et al., 2011; Canales et al., 2012), dispersión de parásitos de importancia para la salud humana, animal y vegetal (Rosenthal, 2009; Jourdie et al., 2010; Lefévre et al., 2011), nuevos registros de marcadores moleculares (Solórzano et al., 2009; Canales et al., 2010), biogeografía (McCormack et al., 2008; Taylor et al., 2011; Bryson et al., 2011) y comportamiento (Reyes et al., 2009; Canales et al., 2012), entre otros.

In the last decade, the increasing availability of molecular markers, the access to international databases (GenBank, EMBL), in addition to the growing supply of equipment and materials for genetic studies at more affordable costs, have led to an increase in the number of species studied in Mexico; they refer to genetic improvement of crop and livestock species (Lozoya et al., 2010; Barrios et al., 2011; Parra et al., 2011), to diversity and gene flow among wild populations (Lozano et al., 2009; Peñaloza et al., 2010; Wegier et al., 2011; Canales et al., 2012), dispersal of important parasites to human, animal and plant health (Rosenthal, 2009; Jourdie et al., 2010; Lefévre et al., 2011), new registrations of molecular markers (Solórzano et al., 2009;. Canales et al., 2010), biogeography (McCormack et al., 2008; Taylor et al., 2011; Bryson et al., 2011) and behavior (Reyes et al., 2009;Canales et al., 2012), among others.

Aplicaciones de los marcadores moleculares en el estudio de la vida silvestre

Application of molecular markers in the study of wildlife Traditionally, research on the interactions between wild organisms and their physical environment were based on morphological, physiological and behavioral data with which a phenotypic profile could be constructed that was used to estimate the genetic variability of a population (Avise, 2004; Freeland, 2005). However, these methods tend to overestimate the variation from phenotypic plasticity, which refers to the condition in which the same genotype produces different phenotypes due to the influence of environmental factors (Freeland, 2005).

Tradicionalmente las investigaciones relativas a las interacciones entre organismos silvestres y su medio físico se basaban en datos morfológicos, fisiológicos y de comportamiento con los que podía construirse un perfil fenotípico que era usado para estimar la variabilidad genética de una población (Avise, 2004; Freeland, 2005). Sin embargo, estos métodos tendían a sobreestimar la variación por la plasticidad fenotípica, que se refiere a la condición en la que un mismo genotipo origina diferentes fenotipos, debido a la influencia de factores ambientales (Freeland, 2005).

Currently, the study of some aspects of wildlife such as behavior, kinship or population structure involves the use of the information contained in proteins and nucleic acids individuals, which can be analyzed by molecular markers which allows more objective and reliable results (Lowe et al., 2004).

En la actualidad, el estudio de algunos aspectos sobre la vida silvestre tales como el comportamiento, parentesco o estructura poblacional involucran el uso de la información contenida en los ácidos nucleicos y proteínas de los individuos, que es factible analizar a través de marcadores moleculares, lo que hace posible obtener resultados más objetivos y confiables (Lowe et al., 2004).

There are two types of molecular markers with various applications (Table 1), the co-ruling allowing the identification of homozygous and heterozygous loci and the dominant, allowing simultaneous generation of data from multiple loci. Thanks to technological advances in recent decades, most of molecular markers need only small amounts of DNA to generate results, which often allows non-invasive sampling of organisms (Taberlet et al., 1999). The cost of these markers is variable; according to the characteristics of each, and require reagents or conditions necessary to utilize technology can be very cheap (+) or expensive (++++) (Table 1).

Existen dos tipos de marcadores moleculares con diversas aplicaciones (Cuadro 1), los codominantes que facilitan la identificación de loci homocigotos y heterocigotos; y los dominantes, que favorecen la generación simultánea de datos provenientes de múltiples loci. Gracias a los avances tecnológicos recientes, la mayor parte de los marcadores moleculares solo necesitan pequeñas cantidades de ADN para generar resultados, situación que en muchas ocasiones permite realizar muestreos no invasivos de los organismos (Taberlet et al., 1999). El costo de los marcadores es variable; de acuerdo a las características de cada uno, a los reactivos que requieren y a las condiciones o tecnología necesaria para utilizarlos suelen ser muy baratos (+) o muy caros (++++) (Cuadro 1).

9

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 6-19

Cuadro 1. Comparación de marcadores moleculares utilizados en investigación y manejo de la vida silvestre.

Tipo

Marcador

Costo

Aplicaciones

Aloenzimas

+

Estimación de diversidad genética y estructura poblacional, hibridación, flujo genético y poliploidía. Desventaja: no detecta sustituciones sinónimas de nucleótidos, de lo que resulta una subestimación de niveles de variación.

Polimorfismos de longitud de fragmentos de restricción (RFLP)

+++

Variabilidad genética y estructura poblacional, flujo genético, estudios de hibridación y poliploidía, filogenia y filogeografía. Desventaja: resultados poco reproducibles entre laboratorios.

++++

Estimación de diversidad genética, tasas de migración y flujo de genes, estructura poblacional, sistemas de apareamiento, hibridación, de especial utilidad en filogenia y filogeografía. Desventaja: los costos, en primer lugar.

++++

Ideal para estudios intrapoblacionales, parentesco, pasado reciente de las poblaciones (efecto fundador, cuello de botella), diversidad genética, estructura poblacional, migración. Desventaja: costos, no funcionan para filogenia.

Codominante Secuenciación capilar (Sanger)

Microsatélites (STRs) Amplificación aleatoria de ADN polimórfico

++

Similitudes genéticas entre individuos, generación de mapas genéticos. Desventaja: fragmentos amplificados redundantes.

(RAPD) Dominante Polimorfismos en la longitud de fragmentos amplificados (AFLP)

+++

Perfiles de crianza para reproducción en cautiverio, reproducción selectiva de especies comerciales, diversidad genética, estructura poblacional, flujo genético, filogenia. Desventaja: costos, requiere sondas radioactivas.

Fuente: Avise, 2004; Lowe et al., 2004; Freeland, 2005; Selkoe y Toonen, 2006.

Table 1. Comparison of molecular markers used in research and wildlife management.

Kind

Marker

Cost

Applications

Alloenzymes

+

Estimation of the genetic diversity and population structure, hybridation, genetic flow and polyploidy. Disadvantage: it does not detect nucleotide synonym substitutions which result in an underestimation of variability levels.

Restriction fragment length polymorphisms (RFLP)

+++

Genetic variability and population structure, genetic flow, hybridation studies, genetic polyploidy, phylogeny and phytogeography.

Disadvantage: hardly replicable results at the laboratory.

++++

Estimation of genetic diversity, migration rates and gene flow, population structure, mating systems, hybridation, especially useful in phylogenetics and phytogeography. Disadvantage: mainly, costs.

++++

Ideal for intra-population studies, kinship, recent past of the populations (foundation effect, bottle neck), genetic diversity, population structure, migration. Disadvantage: costs, it does not work for phylogenetics.

++

Genetic similitudes among individuals, generation of genetic maps.

Disadvantage: amplified redundant fragments.

+++

Breeding profiles for captivity reproduction, selective reproduction of commercial species, genetic diversity, population structure, genetic flow, phylogenetics. Disadvantage: costs, it demands radioactive probes.

Co – dominant Capilar sequencing (Sanger) Microsatelites (STRs) Random amplification of polymorphic DNA (RAPD) Dominant

Polymorphisms in the length of the amplified fragments (AFLP)

Source: Avise, 2004; Lowe et al., 2004; Freeland, 2005; Selkoe and Toonen, 2006.

10

Canales-Delgadillo et al., La genómica en la investigación científica y...

Eguiarte et al. (2013) describen las ventajas y desventajas que ofrece el uso de estos marcadores. A diferencia de los basados en proteínas o en PCR, las plataformas de secuenciación masiva o Next Generation Sequencing (next-gen) con los que se cuenta en la actualidad (Ion Torrent, 454, SOLiD, Illumina, PacBio) hacen posible secuenciar secciones mucho más amplias de un genoma, e incluso genomas completos en periodos más cortos y a precios mucho más accesibles. La ventaja principal de esta tecnología es que no se requiere conocer el genoma de los organismos que se analicen, además de que la cantidad de información generada favorece aproximaciones mucho más detalladas que con el uso de marcadores convencionales (Eguiarte et al., 2013; Escalante et al., 2014), pues, en particular, estiman la estructura y el flujo genético, los tamaños efectivos de las poblaciones, los patrones de selección natural y la endogamia; además, ofrecen la posibilidad de hacer comparaciones de expresión genética relacionadas con factores ambientales o historias de vida. Escalante et al. (2014) explican de forma pormenorizada el funcionamiento técnico de esas plataformas y brindan información sobre las tasas de error, así como de la cantidad de datos que se puede generar con cada una; Glenn (2011) consigna los costos de estos últimos, en función de las diferentes técnicas de secuenciación usadas (capilar Sanger y next-gen).

The advantages and disadvantages offered by the use of these markers can be found in Eguiarte et al. (2013). Unlike protein-based markers or PCR, mass sequencing platforms or Next Generation Sequencing (next-gen) at present (Ion Torrent, 454, SOLiD, Illumina, PacBio) allow sequencing long sections of a larger genome, and even whole genomes in shorter periods and at much more affordable prices. The main advantage of this technology is that it is not a prerequisite to know the genome of organisms under study, in addition to the amount of information generated allows much more detailed population approaches than by using conventional markers (Eguiarte et al., 2013; Escalante et al., 2014), specifically, structure and gene flow estimate, effective population sizes, patterns of natural selection and inbreeding, and offer the possibility of comparing gene expression related to environmental factors or life stories.

Escalante et al. (2014) describe in detail the technical operation of these platforms, and provide information on error rates and the amount of data that can be generated with each one. Glenn (2011) makes a contribution about costs that refer to the amount of data that are generated with different sequencing techniques (Sanger capillary sequencing and next-gen).

Finally, there are methods that use single cells and not molecular markers for assessing the integrity of DNA as an indicator of environmental health. An example of this is the microgel electrophoresis assay and comet assay, which is useful in the study of ecological stress on organisms living in areas exposed to genotoxic chemicals (González et al., 2012).

Finalmente, hay métodos que utilizan células individuales y no marcadores moleculares para evaluar la integridad del ADN como un indicador de salud ambiental. Un ejemplo es el ensayo de electroforesis de microgeles o ensayo cometa, el cual es de utilidad en el estudio de estrés ecológico sobre los organismos que habitan sitios expuestos a químicos genotóxicos (González et al., 2012).

Genomics in the study of wildlife Although mankind is part of ecosystems by itself, between humans and nature there is no relationship of mutual benefit due to the effect of human activities on the transfer of energy from one trophic level to another and that impact biodiversity, flow carbon in ecosystems and the provision of environmental services (Haberlt et al., 2007). Genomic studies help to understand the relationships between organisms and/or genes with their environment, also they generate strategies to ensure food production and conservation of flora and fauna (Atlas et al., 2010; Bonilla, 2012, O´Neill et al., 2012; Ambriz, 2012). In the following paragraphs are referred some areas where genomics has applications aimed at contributing to the conservation, protection and management of natural populations and characterization of biomarkers agencies for the detection of pathogens and pollutants relevant to flora and fauna of biological and commercial importance are described.

La genómica en el estudio de la vida silvestre Entre humanos y naturaleza no existe un beneficio mutuo debido a la influencia que las actividades antrópicas tienen sobre la transferencia de energía de un nivel trófico a otro y que impactan la biodiversidad, el flujo de carbono en los ecosistemas y la provisión de servicios ambientales (Haberlt et al., 2007). Los estudios genómicos ayudan a comprender las relaciones entre organismos o genes con su medio; además, contribuyen al diseño de estrategias que aseguran la producción de alimentos y la conservación de la flora y la fauna (Atlas et al., 2010; Bonilla, 2012; O’Neill et al., 2012; Ambriz, 2012). A continuación se abordan algunas áreas en las que la genómica tiene aplicaciones encaminadas a la conservación, protección y manejo de poblaciones naturales y a la caracterización de organismos bioindicadores para la detección de patógenos y contaminantes de importancia tanto biológica, como comercial.

11

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 6-19

Biopiratería y seguridad alimentaria

Biopiracy and food security

La recolección y transformación de material biológico contribuyen al bienestar social, así como al desarrollo y avance de la ciencia, en particular, la medicina. Sin embargo, cuando estas actividades se realizan de forma ilegal, los efectos son contraproducentes. La biopiratería es la obtención clandestina de materiales biológicos que atenta contra la soberanía de las naciones, impacta negativamente la economía de las comunidades rurales y propicia la desaparición de especies (Robinson, 2010). Este problema se agrava por la falta de entrenamiento del personal en las aduanas u otras instituciones encargadas de la regulación de comercio o protección de la vida silvestre en la identificación de especies. El arresto de una persona bajo sospecha de traficar con ellas se hace más difícil si se interceptan cargamentos en los que solo se almacenan partes de plantas o animales; por lo tanto, es necesario contar con métodos que faciliten la identificación de organismos o sus componentes.

Collection and transformation of biological material contributes to social wellbeing and to the development and advance of science and particularly, medicine. However, when these activities are illegally made, results are not good. Biopiracy is to obtain biological material in a clandestine way; it is against the sovereignity of nations, it has a negative impact on the economy of rural communities and favors the disappearance of species (Robinson, 2010). This problem becomes worse as the responsible personnel of customs of different institutions in charge of the regulation of commerce and protection of wild life, have no training in the identification of species. To put under arrest one suspect of trading such species is more difficult if loads or shipments are intercepted in which only pieces of plants or animals are found; it is necessary to count with methods that make it easier to identify living organisms or parts of them.

The genomic characterization of species to help control the illegal trade of flora and fauna has been proposed. Up to now, the best option to determine animals is the mitochondrial DNA cytochrome c oxidase subunit I (CO1) gene; the mitochondrial DNA mutation rate is lower than that of other markers and is exclusively inherited by the mother. Thus, it is expected that the CO1 sequence works as a species detector, in an analogous way to the barcode that is used for products (Avise, 2004; CBOL, 2012); even though there are some that are used in many organisms, there are still missing some sequential in situ technologies of samples that must be acknowledged.

Se ha propuesto la caracterización genómica de los organismos para ayudar en el control de su tráfico ilegal. Hasta ahora, el gen mitocondrial citocromo C oxidasa subunidad 1 (CO1) es la mejor opción para identificar animales; la tasa de mutación del ADN mitocondrial (mtDNA) es menor a la de otros marcadores y se hereda exclusivamente por vía materna.

Así, se espera que la secuencia de CO1 funcione como un detector de especies, en forma análoga al código de barras (Avise, 2004; CBOL, 2012). A pesar de que ya existen algunos, aún faltan tecnologías que permitan la secuenciación in situ de muestras que deban reconocerse.

The CO1 gene does not work as a right marker for plants; however, tests have been made in two regions of a chloroplastic DNA gene (matK and rbcL) that seem to be good markers for barcoding in plants (CBOL, 2012). In spite of seeming to be a promising for the species, it has been suggested that barcodes must be regionalized since very broad intraspecific geographic scales of the sequences may increase in more than 1 % (Bergsten et al., 2012), which affects precision. In Mexico it has been used to study the diversity of organisms as leeches (Oceguera et al., 2010), butterflies (Prado et al., 2011), medicinal plants (Schwarzbach and Aguilar, 2012), bats (Hernández et al., 2012) and wasps (Zaldívar et al., 2010).

El gen CO1 no funciona como un marcador adecuado para plantas; sin embargo ya se han efectuado pruebas de dos genes de ADN cloroplástico (matK y rbcL) en dos regiones que prometen ser buenos marcadores para código de barras en vegetales (CBOL, 2012). No obstante, que parece ser un método conveniente a nivel de especie, se ha sugerido que debe ser regionalizado, ya que a escalas geográficas muy extensas la variabilidad intraespecífica de las secuencias puede aumentar en más de 1 % (Bergsten et al., 2012), lo que afecta la precisión. En México ha sido utilizado para estudiar la diversidad de organismos como sanguijuelas (Oceguera et al., 2010), mariposas (Prado et al., 2011), plantas medicinales (Schwarzbach y Aguilar, 2012), murciélagos (Hernández et al., 2012) y avispas (Zaldívar et al., 2010).

Genomics, too, has helped in reinforcing the strategies for implementing food security worldwide. The available resources for genetic research have allowed to accelerate the discovery of new methods to improve and increase the production of commercial crops around the world (Varshney et al., 2010).

La genómica también ha contribuido al reforzamiento de las estrategias para la implementación de la seguridad alimentaria mundial. Los recursos disponibles para la investigación genética han acelerado el descubrimiento de nuevos métodos para mejorar e incrementar la producción de cultivos comerciales en todo el mundo (Varshney et al., 2010).

It has recently been found in Mexico that the genetic diversity of native races of maize is higher than what was thought.

Teocintle, for example, is a reservoir that has been used since a very long time ago to improve crops and create new varieties.

Therefore, it is assumed that the introduction of transgenic maize

12

Canales-Delgadillo et al., La genómica en la investigación científica y...

is not necessary here and there is concern for the possible loss of genetic variability of these races; the gene transference from transgenic plants to native varieties, as well as the possible ecologic damages and the risk that this implies for food security (Acevedo et al., 2011; Wang et al., 2013).

Recientemente en México se ha determinado que la diversidad genética de razas nativas de maíz es más alta de lo que se creía. El teocintle, por ejemplo, es un reservorio que se ha usado desde tiempo atrás para mejorar los cultivos y crear nuevas variedades. Por lo tanto, se asume que la introducción de maíz transgénico no es necesaria, y existe preocupación por la posible pérdida de la variabilidad genética de estas razas; la probabilidad de transferencia de genes desde plantas transgénicas a las variedades nativas, además de los posibles daños ecológicos y el riesgo que ello implica para la producción de alimentos (Acevedo et al., 2011; Wang et al., 2013).

A strategy to make sure that the genetic diversity of native crops is preserved is the creation of germ plasm Banks. In this country, the foundations of the conservation of food and agriculture resources and of those of economic importance have been established by the creation of the Centro Nacional de Recursos Genéticos (CNRG) (Genetic Resources National Center) of INIFAP, which has as its main goal, to become the germ plasm source for the improvement of crops, to reinforce Mexico’s food security and self-sufficiency and to keep the genetic identity of native species (Sagarpa, 2010, 2012). This is a very important fact if it taken into account that this country is the origin of several edible species such as maize, beans, avocado and tomato, for example (Perales and Aguirre, 2008).

Una alternativa para asegurar la preservación de la diversidad genética de los cultivos nativos es la fundación de bancos de germoplasma. Con la creación del Centro Nacional de Recursos Genéticos (CNRG) del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), cuyos objetivos consisten en ser la fuente de germoplasma para el mejoramiento genético de cultivares, fortalecer la seguridad y la autosuficiencia alimentaria de México, y preservar la identidad genética de las especies nativas (Sagarpa, 2010, 2012) se han cimentado las bases para la conservación de los recursos agroalimentarios y de importancia biológica. Este es un hecho de suma importancia, si se toma en cuenta que México es el centro de origen de varias especies comestibles cultivadas como maíz, frijol, aguacate y jitomate (Perales y Aguirre, 2008).

Monitoring of pollution and pathogens The toxic effects that pollutants have upon the structure of populations may be studied under the genomic perspective.

For example, mining is considered one of the most pollutant activities in Mexico, from the incorrect elimination of wastes, which seems a condition that explodes the ecologic stress in mammals. It has been proved that lead and arsenic pollution may damage, considerably, the genetic distribution, flow and diversity in rodents (Mussali et al., 2012).

Monitoreo de contaminación y patógenos Los efectos tóxicos de los contaminantes sobre la estructura de las poblaciones pueden ser estudiados bajo la perspectiva de la genómica. Por ejemplo, la minería es considerada una de las actividades que genera más problemas de este tipo debido a la disposición incorrecta de los desechos, lo que parece ser un factor detonante de estrés ecológico en mamíferos. Se ha demostrado que la acción del plomo y el arsénico inciden de forma negativa sobre la distribución, flujo y diversidad genética en roedores (Mussali et al., 2012).

The accumulation of toxic wastes in the soil and subsoil is a recurrent problem for detritophagous and underground organisms. This became evident through a comet assay with ground worms taken from the industrial zone nearby the Coatzacoalco river basin (Espinosa et al., 2010), which showed damage in the micronuclei of their cells, which is an indication of DNA structural deterioration. These works demonstrate how some characteristics of the populations or of their individuals, are used to quantify the effects of environmental stressers upon terrestrial fauna and the changes in behaviors, demographic patterns and population sizes they provoke.

La acumulación de residuos tóxicos en el suelo y el subsuelo es un problema recurrente para organismos detritófagos y de hábitos subterráneos; lo anterior quedó de manifiesto con los resultados de un ensayo cometa en lombrices de tierra recolectadas en la zona industrial aledaña al cauce del río Coatzacoalcos (Espinosa et al., 2010), los cuales revelaron daño a los micronúcleos de sus células, indicativo de deterioro estructural del ADN. Estos trabajos evidencian cómo ciertas características de las poblaciones, o de sus individuos, se utilizan para cuantificar los efectos de los factores ambientales sobre la fauna terrestre, y los cambios en conductas, patrones demográficos y tamaños poblacionales que originan.

The molecular description of bacterial communities of aquatic systems linked to affected sites from mining or industrial activities has brought very valuable information for the identification of biomonitoring organisms (Harwood et al., 2009; Mondragón et al., 2011; Paul et al., 2013). At present, the genetic characterization and the metabolic routes of bacterial species with the ability to reduce or oxidize some metals and other pollutants, is one of the main goals in the biotechnological research in Mexico.

13

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 6-19

La descripción molecular de comunidades bacterianas de sistemas acuáticos asociados a sitios impactados por actividades mineras o industriales ha proporcionado información muy valiosa para la identificación de organismos biomonitores (Harwood et al., 2009; Mondragón et al., 2011; Paul et al., 2013). La caracterización genética y de las rutas metabólicas de especies bacterianas capaces de reducir u oxidar ciertos metales y otros contaminantes es uno de los objetivos primordiales de la investigación biotecnológica en México.

Species conservation and management

Conservación y manejo de especies

This kind of estimations is useful too, to accomplish an effective control, since they reveal the dispersal patterns of flora and fauna. This information is crucial to preserve genetic diversity. For example, the recommendations to manage six groups of otters (Lontra longicaudis Olfers, 1818) in the river systems of Chiapas state were based upon the low genetic differentiation and the high dispersion levels of the studied groups, and they were considered as one single population (Ortega et al., 2012).

Many countries at present base their species conservation and management in genetic studies. Such decisions must take into account the evolutionary history of them, as well as the structure and genetic flow rates among populations. When species with divergent history are analyzed, it is advisable that the efforts oriented in this way consider the trail of each population in order to keep the genetic identity of each one.

En la actualidad muchos países fundamentan sus decisiones de conservación y manejo de especies en estudios genéticos; toman en cuenta su historia evolutiva, así como la estructura y las tasas de flujo genético entre poblaciones. Cuando se trabajan especies con historia divergente es recomendable que los esfuerzos orientados en este sentido consideren la trayectoria de cada población a fin de mantener su identidad genética.

One of the handling practices of natural populations is translocation of individuals between areas. However, if it is not done correctly, it may induce endogamy. In the coast of Yucatán and Belize hybridization suspicions arose between Morelet crocodile (Crocodylus moreletii Duméril & Bibron, 1851) and the American crocodile (C. acutus Cuvier, 1807). Through the use of STRs, González et al. (2012) did not find evidence of introgression in the haplotypes of both species, but they did find low levels of genetic diversity and pointed out that a bad management of C. moreletii could threaten the prevalence of the genetic identity in the population.

Las estimaciones de ese tipo son útiles para lograr un control efectivo, ya que indican los patrones de dispersión tanto en flora como en fauna, información vital para preservar la diversidad de genes. Así, las recomendaciones de manejo para seis grupos de nutrias (Lontra longicaudis Olfers, 1818) en los sistemas fluviales de Chiapas se basaron en la baja diferenciación genética y altos niveles de dispersión de los grupos estudiados y se les consideró como una sola población (Ortega et al., 2012).

Una de las prácticas de manejo que involucra a poblaciones naturales es la traslocación de individuos entre áreas, que debe realizarse correctamente para no inducir endogamia.

En la zona costera de Yucatán y Belice existían sospechas de hibridación entre el cocodrilo de Morelet (Crocodylus moreletii Duméril & Bibron, 1851) y el cocodrilo americano (C. acutus Cuvier, 1807); mediante el uso de STRs, González et al. (2012) no registraron evidencia de introgresión en los haplotipos de las dos especies, pero sí bajos niveles de diversidad genética, y señalaron que habría de cuidarse a C. moreletii para no arriesgar la prevalencia de su identidad genética.

Molecular methods are also useful in monitoring the presence and dispersal of pathogens, which is especially relevant in the food productive sector. For example, the detection of the virus of the white spots syndrome (WSSV) in shrimp farms of Guasave, Sinaloa state, avoided important economic losses (Vázquez et al., 2010). This was made with protocols based upon PCR with samples coming from the gills and digestive tube of oysters (Crassostrea gigas Thunberg, 1793). These same methods are applied to assess hemosporidious parasites in semiarid zones of Mexico, which might help to detect threatens for the bird industry.

Los métodos moleculares son útiles en el monitoreo de presencia y dispersión de patógenos, lo que es de especial relevancia en el sector productivo alimentario. Por ejemplo, la detección del virus del síndrome de manchas blancas (WSSV) en granjas camaroneras de Guasave, Sinaloa evitó pérdidas económicas importantes (Vázquez et al., 2010). La investigación se realizó con protocolos basados en PCR con muestras provenientes de las branquias y tubo digestivo de ostión (Crassostrea gigas Thunberg, 1793). Los mismos métodos se aplican para evaluar la presencia y dispersión de parásitos hemosporidios de aves en zonas semiáridas de México, lo que puede ayudar a detectar amenazas para la industria avícola.

14

Canales-Delgadillo et al., La genómica en la investigación científica y...

Las estrategias de manejo para especies longevas de distribución restringida también es factible desarrollarlas a partir de estudios genéticos. Se ha sugerido para algunas especies vegetales de este tipo, que, mientras haya adultos reproductivos, la recolección de semillas tiene un impacto mínimo en la diversidad genética.

Un ejemplo es el exceso de heterocigocidad en poblaciones de Dioon caputoi De Luca, Sabato & Vázq. Torres, una cícada severamente amenazada del centro de México (Cabrera et al., 2008). Se ha recomendado evitar la extracción no controlada de ejemplares adultos y llevar a cabo su propagación por medio de semillas.

The management strategies of long-lasting species of restricted distribution also can develop from genetic studies.

It has been suggested that for some vegetation species of this sort, while there exist reproductive adults, the collection of seeds has a minimal impact in the genetic diversity. An example is the excessive heterocygocity in Dioon caputoi De Luca, Sabato & Vázq.

Torres populations, a severely threatened cycad of Central Mexico (Cabrera et al., 2008). It has been advised to avoid the non- controlled extraction of adult individuals and to carry out propagation by seeds in order to stop the genetic erosion of this species.

Los estudios de genética poblacional son aplicables a especies de interés comercial, como Agave cupreata Trel. & Berger y A. potatorum Zucc., ambas importantes en la industria mezcalera del sur de México. Aguirre y Eguiarte (2013) demostraron que no existe erosión genética aparente en los grupos analizados de los dos taxa, por lo que se recomendó la reproducción por medio de semillas y no de micropropagación.

The genetic population studies have great application for commercial species, as it happens with Agave cupreata Trel. & Berger and A. potatorum Zucc., which are very important in the mezcal industry of Southern Mexico. Aguirre and Eguiarte (2013) proved that there is no apparent genetic erosion in the analyzed groups of both species, and thus it was advised that reproduction is made by seed and not by micro-propagation.

Ciencias forenses y vida silvestre

Forensic sciences and wildlife

Se ha estimado que el tráfico ilegal de especies vivas o de alguna de sus partes produce alrededor de US$15 mil a 50 mil millones anuales en los Estados Unidos de América (Wallace y Ross, 2012). En México no existen cifras oficiales derivadas de estas actividades, pero unos especialistas consideran que las ganancias son comparables con las del tráfico ilegal de drogas (Alvarado, 2012). Los métodos generales de la genómica aplicados en investigación forense pueden ser extendidos y ajustados para recabar y examinar evidencia de crímenes contra la vida silvestre. A través de la investigación científica y los recorridos de campo, el Departamento de Pesca y Servicios de la Vida Silvestre de los Estados Unidos de América (FWS) colabora para condenar sospechosos de caza fortuita (Wallace y Ross, 2012).

It has been estimated that the illegal trade of live species or parts produces around US$15-50 mil million a year in the United States of America (Wallace and Ross, 2012). There are no official ciphers in Mexico about the annual amount from these activities, but some specialists believe that profits are comparable with those of the underground drug trade (Alvarado, 2012). The general methods of genomics applied to forensic research may be extended and fitted to collect and examine evidence of crimes against wildlife. Through scientific research and field reviews, the US Fish and Wildlife Service (FWS) helps to arrest people suspected of fortuitous hunting (Wallace and Ross, 2012).

Nowadays, the agents in charge to protect the environment in Mexico, they carry out verification activities at random of regulations and work only as technical advisors on the face of the ministry authorities (Calvillo, 2010), which limits the application of justice over crimes against biodiversity. However, proposals have already been made to put into practice measures that emulate the FWS procedures, not only in the training of field agents, but in the employment of experts in the application of molecular and forensic techniques for the analysis of evidence in case of environmental felonies. Forensic genetics is useful, as well, in the study of the ecological relations among organisms.

A la fecha, los agentes encargados de otorgar protección al ambiente en México realizan funciones de verificación aleatoria del cumplimiento de la normatividad y fungen solamente como asesores técnicos ante las autoridades ministeriales en los casos en proceso (Calvillo, 2010), lo que limita la aplicación de la justicia sobre crímenes cometidos contra la biodiversidad.

Sin embargo, ya se han hecho propuestas para implementar medidas que emulen los procedimientos del FWS, no solo en la capacitación de los agentes de campo, sino en el empleo de peritos especializados en la aplicación de técnicas moleculares y forenses para el análisis de evidencia en delitos ambientales. La genética forense también es útil en el estudio de las relaciones ecológicas entre organismos.

Las técnicas basadas en PCR han sido utilizadas para la identificación de especies de depredadores y sus presas mediante rastros indirectos (excretas, contenidos estomacales, pelo),

15

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 6-19

lo que facilita abordar especies elusivas o de gran tamaño como los pumas (Puma concolor Linnaeus, 1771), jaguares (Panthera onca Linnaeus, 1758)) o coyotes (Canis latrans Say, 1823). En la Huasteca de San Luis Potosí se incorporaron estos métodos para examinar muestras fecales para identificar dos taxones de felinos y sus principales presas.

Los investigadores determinaron con éxito alrededor de 50 % de las muestras recolectadas para asignarlas a P. concolor (12 presas y a P. onca (9 presas) (Rueda, 2010).

PCR-based techniques have been used to identify species of predators and their prey through indirect traces (feces, stomach contents, hair), which facilitates addressing elusive species or large as pumas (Puma concolor Linnaeus, 1771), jaguars (Panthera onca Linnaeus, 1758)) or coyotes (Canis latrans Say, 1823). In the Huasteca of San Luis Potosí these methods were incorporated to examine fecal samples in order to determine two species of felines and their main prey. The researchers successfully determined about 50 % of the samples collected for assignment to P. onca and P. concolor and 12 and 9 preys, respectively, for each species (Rueda, 2010).

Se ha descubierto que es posible partir de fragmentos de ADN contenidos en el intestino de moscas carnívoras para calcular la riqueza de especies en sitos de difícil acceso e incluso se ha podido detectar la presencia de mamíferos considerados raros mediante esta metodología (Yong, 2013).

It has been found possible from DNA fragments contained in the gut of carnivorous flies to calculate the species richness at sites difficult to access and it has even been feasible to detect the presence of rare mammals by this methodology (Yong, 2013).

La metagenómica en la aproximación a la vida silvestre está proporcionando luz sobre los procesos ambientales que influyen en el establecimiento y diversificación de diferentes tapetes microbianos o biofilms en lugares con características biológicas muy particulares como son los embalses de Cuatro Ciénegas en Coahuila, lo que da a conocer la historia evolutiva de ese grupo de organismos, y contribuye a comprender los mecanismos del desarrollo de la vida en el planeta (Bonilla et al., 2012).

The approach of metagenomics to wildlife is shedding light on environmental processes that influence the development and diversification of different microbial mats or biofilms in places with very specific biological characteristics such as reservoirs of Cuatro Ciénegas in Coahuila, which reveals, not only the evolutionary history of this group of organisms, but also helps to understand the mechanisms of the development of life on the planet (Bonilla et al., 2012).

Conclusiones

Conclusions

Las ciencias genómicas ofrecen una amplia gama de opciones para el estudio, manejo y conservación de la flora y la fauna silvestres. Los resultados de los trabajos expuestos hacen evidente que la inclusión de información generada a través del uso de marcadores moleculares podría mejorar los programas de manejo de especies de importancia comercial y en cautiverio, como es el caso de la repatriación de animales decomisados hacia sus lugares de origen.

Genomic sciences offer a wide range of options for the study, management and conservation of wildlife. The results of the exhibited works make clear that the inclusion of information generated through the use of molecular markers in the plans for wildlife could improve programs for species in captivity and commercially important species, such as the return of confiscated animals to their original populations.

Con base en los análisis filogenéticos, de parentesco, de variabilidad y similitud genética se podría lograr una mayor certidumbre a fin de evitar la erosión genética, la endogamia y la exogamia en poblaciones naturales.

Through phylogenetic analysis of kinship, genetic variability and similarity, the management plans could achieve greater certainty to avoid genetic erosion, inbreeding and outbreeding in natural populations.

El diseño de estrategias para la vida silvestre debe apoyarse en información generada con técnicas moleculares que ayuden a comprender a detalle las relaciones filogenéticas entre grupos de organismos o de especies para preservar la variabilidad y la identidad genética de las poblaciones y de los taxa, en particular de aquellas que están bajo algún tipo de amenaza, las nativas y las de alto valor comercial y alimenticio.

Design management strategies of wild populations must rely on information generated through molecular techniques to help understand in detail the phylogenetic relationships between groups of organisms or between groups of species to preserve variability and the genetic identity of populations and species, particularly those under some kind of threat, native and those which are of high commercial and nutritional value.

Como centro de origen de muchas especies cultivables, en México se debe preservar íntegramente el reservorio genético de estas y de las naturales, tanto de plantas como de animales que habitan en el territorio nacional. Las ciencias genómicas ofrecen la oportunidad de generar tal conocimiento.

As a center of origin of many crop species, in Mexico the gene pool of these species must fully preserve and the natural plants and animals that inhabit the territory. Genomic sciences provide the opportunity to generate such knowledge. In legal terms, the methods

16

Canales-Delgadillo et al., La genómica en la investigación científica y...

En materia legal, los métodos relacionados a las mismas son herramientas de enorme potencial para la aplicación de justicia, regulación y protección de la soberanía de México sobre sus recursos naturales.

related to them are tools with enormous potential for the application of justice, regulation and protection of Mexico’s sovereignty over its natural resources.

Conflict of interests

Conflicto de intereses

The authors declare no conflict of interests.

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

Contribution by author

Contribución por autor

Julio César Canales-Delgadillo: review of the topic, bibliographic research and writing of the manuscript; Leonardo Chapa Vargas, Mauricio Cotera Correa and Laura Magdalena Scott-Morales: review of the manuscript and contributions to improve it.

Julio César Canales-Delgadillo: revisión sobre el tema, investigación bibliográfica y elaboración del manuscrito; Leonardo Chapa Vargas, Mauricio Cotera Correa y Laura Magdalena Scott-Morales: revisión del manuscrito y aportaciones para su enriquecimiento.

End of the English version

Referencias Canales D., J., L. Scott M., O. Niehuis and J. Korb. 2010. Isolation and characterization of nine microsatellite loci in the endangered Worthen’s Sparrow (Spizella wortheni). Cons.ervation Genetics Resources DOI: 10.1007/s12686-010-9203-8.

Coello G., A. Escalante and J. Soberón. 1993. Lack of genetic variation in Lacandonia schismatica (Lacandoniaceae: Triuridales) in its only known locality. Annals of Missouri Botanical Garden 80: 898-901.

Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (Conabio).

2000. Estrategia nacional sobre biodiversidad de México. Semarnat.

México, D. F., México. 194 p.

Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (Conabio).

2006. Capital natural y bienestar social. Semarnat. México, D. F., México. 32 p.

Consortium for Barcode of Life (CBOL). 2012. http://www.barcodeoflife.org (2 de octubre de 2014).

Eguiarte L., E., J. A. Aguirre L., L. Jardón B., E. Aguirre P. y V. Souza. 2013. Genómica de poblaciones: Nada en evolución va a tener sentido si no es a la luz de la genómica, y nada en genómica tendrá sentido si no es a la luz de la evolución. Revista Especializada de Ciencias Químico-Biológicas 16 (1): 42-56.

Escalante A. E., E. Jardón B., S. Ramírez B. and L. E. Eguiarte. 2014. The study of biodiversity in the era of massive sequencing. Revista Mexicana de Biodiversidad 85: 1249-1264. DOI: 10.7550/rmb.43498.

Espinosa R., G., C. A. Ilizaliturri, D. González M., R. Costilla, F. Díaz B., M. C. Cuevas, M. A Martínez and J. Mejía S. 2010. ADN damage in earthworms (Eisenia spp.) as an indicator of environmental stress in the industrial zone of Coatzacoalcos, Veracruz, Mexico. Journal of Environment Science and Health, Part A 45-1: 49-55.

Freeland, J. R. 2005. Molecular ecology. John Wiley & Sons, Ltd. Chichester, West Sussex, UK. 388 p.

Glenn, T. 2011. Field guide to next generation dna sequencers. Molecular Ecology Resources DOI: 10.1111/j.1755-0998.2011.0324.x.

González M., D., G. Espinosa R., C. Ilizaliturri H., S. J. Mejía, Y. Jasso P. y F. Díaz B. 2012. Ensayo cometa en fauna terrestre. In: Cuevas D., M., G. Espinosa R., C. Ilizaliturri H. y C. A. Mendoza (eds.). Métodos ecotoxicológicos para la evaluación de suelos contaminados por hidrocarburos. Semarnat-INE. México, D.F., México. pp. 107-125.

González T., R., D. Rodríguez, A. González R., M. R. J. Forstner, L. D. Densmore III and V. H. Reynoso. 2012. Testing for hybridization and assessing genetic diversity in Morelet’s crocodile (Crocodylus moreletii) populations from central Veracruz. Conservation Genetics 13: 1677-1683.

Haberlt, H., K. H. Erb, F. Krausmann, V. Gaube, A. Bondeau, C. Plutzar, S. Gingrich, W. Lucht and M. Fisher K. 2007. Quantifying and mapping the human appropriation of net primary production in earth’s terrestrial ecosystems. Proceedings of the National Academy of the United States of America 104 (31): 12942-12947.

Acevedo, F., E. Huerta, C. Burgeff, P. Koleff and J. Sarukhán. 2011. Is transgenic maize what Mexico really needs? Nature Biotechnology 29: 23-24.

Aguirre D., X. and L. Eguiarte. 2013. Genetic diversity, conservation and sustainable use of wild Agave cupreata and Agave potatorum extracted for mezcal production in Mexico. Journal of Arid Environments 90: 36-44.

Alvarado M., I. 2012. Delincuencia organizada ambiental en México, una nueva manifestación criminal del tráfico de especies. Revista Criminalidad 54(1): 283-311.

Ambriz, M. P. 2012. Secuenciación y análisis del genoma mitocondrial de subespcies de venado cola blanca (Odocoileus virginianus). Tesis de Maestría. CBG-IPN. Tamaulipas, México. 54 p.

Atlas, R., C. Rubin, S. Maloy, P. Daszak, R. Colwell and B. Hyde. 2010.

One Health—Attaining optimal health for people, animals, and the environment. Microbe 5 (9): 383-389.

Avise, J. C. 2004. Molecular markers, natural history and evolution. Sinauer Associates, Inc. Sunderland, MA, USA. pp. 55-98.

Barrios G., E., C. López, J. Kohashi, J. Acosta, J. Gallegos, S. Miranda y N. Mayek. 2011. Avances en el mejoramiento genético del frijol en México por tolerancia a temperatura alta y a sequía. Revista Fitotecnia Mexicana 34(4): 247-255.

Bergsten, J., D. T. Bilton, T. Fujisawa, M. Elliott, M. T. Monaghan, M. Balke, L. Hendrich, J. Geijer, J. Herrmann, G. N. Foster, I. Ribera, A. N. Nilsson, T. G. Barraclough and A. P. Vogler. 2012. The effect of geographical scale of sampling on ADN barcoding. Systematic Biology 61(5): 851-869.

Bolger D. T., A. C. Alberts and M. E. Soulé. 1991. Occurrence patterns of bird species in habitat fragments: sampling, extinction, and nested species subsets. The American Naturalist 137 (2): 155-166.

Bonilla R., G., M. Peimbert, L. D. Alcaraz, I. Hernández, L. E. Eguiarte, G. Olmedo Á. and V. Souza. 2012. Comparative metagenomics of two microbial mats at Cuatro Ciénegas Basin II: community structure and composition in oligotrophic environments. Astrobiology 12: 659-673.

Bryson Jr., R. W., R. W. Murphy, A. Lathrop and D. Lazcano V. 2011. Evolutionary drivers of phylogeographical diversity in the highlands of Mexico: a case study of the Crotalus triseriatus species group of montane rattlesnakes. Journal of Biogeography 38 (4): 697-710.

Cabrera T., D., J. González A. and A. P. Vovides. 2008. Heterozygote excess in ancient populations of the critically endangered Dioon caputoi (Zamiaceae, Cycadales) from central Mexico. Botanical Journal of the Linnean Society 158: 436–447.

Calvillo D., G. 2010. La investigación criminal forense en apoyo al manejo sustentable de la biodiversidad. Derecho Ambiental y Ecología 6(35): 43-51.

Canales D., J., L. Scott M. and J. Korb. 2012. The influence of habitat fragmentation on genetic diversity of a rare bird species that commonly faces environmental fluctuations. Journal of Avian Biology 43(2): 168-176.

17

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 6-19

Harwood, V. J., M. Brownell, S. Wang, J. Lepo, R. D. Ellender, A. Ajidahun and C. Flood. 2009. Validation and field testing of library-independent microbial source tracking methods in the Gulf of Mexico. Water Research 43(19): 4812-4819.

Hernández D., A., J. A. Vargas, N. Martínez M., B. K. Lim, M. D. Engstrom and J. Ortega. 2012. ADN barcoding and genetic diversity of phyllostomid bats from the Yucatan Peninsula with comparisons to Central America. Molecular Ecology Resources 12: 590–597.

Johannesson, K. and C. André. 2006. Life on the margin: genetic isolation and diversity loss in a peripheral marine ecosystem, the Baltic Sea. Molecular Ecology 5(8): 2013–2029.

Jourdie, V., N. Álvarez, J. Molina O., T. Williams, D. Bergvinson, B. Benrey, T. C. J. Turlings and P. Franck. 2010. Population genetic structure of two primary parasitoids of Spodoptera frugiperda (Lepidoptera), Chelonus insularis and Campoletis sonorensis (Hymenoptera): to what extent is the host plant important? Molecular Ecology 19 (10): 2168-2179.

Lefèvre T., A. J. Williams and J. C. de Roode. 2011. Genetic variation in resistance, but not tolerance, to a protozoan parasite in the monarch butterfly. Proceedings of Biological Science 278 (1706): 751-759.

Llorente B., J. y S. Ocegueda. 2008. Estado del conocimiento de la biota. In: Capital natural de México. Vol. I: Conocimiento actual de la biodiversidad. Conabio. México, D. F., México. pp. 283-322.

Lowe, A., S. Harris and P. Ashton. 2004. Ecological genetics. Design, analysis and application. Blackwell Publishing Science. New York, NY, USA. pp. 36-44.

Lozano F., S., I. Fernández S., M. L. Muñoz, J. García R., K. E. Olson, B. J. Beaty and W. C. Black N. 2009. The Neovolcanic axis is a barrier to gene flow among Aedes aegypti populations in Mexico that differ in vector competence for dengue 2 virus. PLos Neglected Tropical Diseases 3(6): e468.

Lozoya S., H., C. R. Belmar D., J. Bradeen y J. Helgeson. 2010. Caracterización de poblaciones de Phytophthora infestans (Mont de Bary) obtenidas de Solanum transgénicas y de híbridos somáticos resistentes. Interciencia 35(10): 784-788.

McCormack, J. E., A. T. Peterson, E. Bonaccorso and T. B. Smith. 2008. Speciation in the highlands of Mexico: genetic and phenotypic divergence in the Mexican jay (Aphelocoma ultramarina). Molecular Ecology 17 (10): 2505-2521.

Mondragón V., A., D. F. Llamas P., G. E. González G., A. R. Márquez G., R. Padilla N., M. de Jesús Durán A. and B. Franco. 2011. Identification of Enterococcus faecalis bacteria resistant to heavy metals and antibiotics in surface waters of the Mololoa River in Tepic, Nayarit, Mexico. Environmental Monitoring Assessment 183(1-4): 329-340.

Mussali G., P., E. Tovar S., M. Valverde, L. Valencia C. and E. Rojas. 2012. Evidence of population genetic effects in Peromyscus melanophrys chronically exposed to mine tailings in Morelos, Mexico. Environmental Science Pollution Research DOI 10.1007/s11356-012-1263-8.

Myers, N., R. A. Mittermeier, C. G. Mittermeier, G. A. B. da Fonseca and J. Kent. 2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature 403: 853-858.

Oceguera F., A., V. León R. and M. E. Siddall. 2010. DAN barcoding reveals Mexican diversity within the freshwater leech genus Helobdella (Annelida: Glossiphoniidae). Mitochondrial ADN 21(1): 24-29.

O’Neill, E. M., R. Schwartz, C. T. Bullock, J. S. Williams, H. B Shaffer, X. Aguilar-Miguel, G. Parra-Olea and D. W. Weisrock. Parallele tagged amplicon sequencing reveals major lineages and phylogenetic structure in the North American tiger salamander (Ambystoma tigrinum) species complex. Molecular Ecology 22(1):111-129.

Ortega J., E. Navarrete y J. E. Maldonado. 2012. El muestreo no invasivo de las nutrias neotropicales, una especie amenazada, revela altos niveles de dispersión en el sistema fluvial del Lacantún, en Chiapas, México. Animal Biodiversity and Conservation 35(1): 59-69.

Parra B., G. M., A. M. Sifuentes R., X. F. de la Rosa y W. Arellano V. 2011.

Avances y perspectivas de la biotecnología genómica aplicada a la ganadería en México. Tropical and Subtropical Agroecosystems 14: 1025-1037.

Paul, J. H., D. Hollander, P. Coble, K. L. Daly, S. Murasko, D. English and C. W. Kovach. 2013. Toxicity and mutagenicity of Gulf of Mexico waters during and after the deepwater horizon oil spill. Environmental Science and Technology 47(17): 9651-9659.

Peñaloza R., J. M., A. González R., L. Mendoza C., H. Caron, A. Kremer and K. Oyama. 2010. Interspecific gene flow in a multispecies oak hybrid zone in the Sierra Tarahumara of Mexico. Annals of Botany 105 (3): 389-399.

Perales, H. R y J. R. Aguirre. 2008. Biodiversidad humanizada. In: Soberón, J., G. Halffter y J. Llorente-Bousquets (comps.). Capital natural de México, Vol. I: Conocimiento actual de la biodiversidad. Conabio.

México, D. F., México. pp. 565-603.

Pimm, S. L. and P. Raven. 2000. Biodiversity: extinction by numbers. Nature 403: 843-845.

Piñeiro D., A. Barahona, L. Eguiarte, A. Rocha O. y R. Salas L. 2008a. La variabilidad genética de las especies: aspectos conceptuales y sus aspectos y perspectivas en México. In: Soberón, J., G. Halffter y J. Llorente-Bousquets (comps.). Capital natural de México, Vol. I: Conocimiento actual de la biodiversidad. Conabio. México, D. F., México. pp. 415-435.

Piñeiro D., D. 2008b. La diversidad genética como instrumento para la conservación y el aprovechamiento de la biodiversidad: estudios en especies mexicanas. In: Soberón, J., G. Halffter y J. LlorenteBousquets (comps.). Capital natural de México, Vol. I: Conocimiento actual de la biodiversidad. Conabio. México, D. F., México. pp.

437-494.

Prado, B. R., C. Pozo, M. Valdez M. and P. D. N. Hebert. 2011. Beyond the colours: discovering hidden diversity in the Nymphalidae of the Yucatan Peninsula in Mexico through ADN Barcoding. PLoS ONE 6(11): e27776. doi:10.1371/journal.pone.0027776.

Reyes, D., R. E. Alcalá, D. Arias and M. Osorio B. 2009. Genetic structuring at a fine scale in the Russet-Crowned motmot (Momotus mexicanus) in a tropical dry forest in central Mexico. Western North American Naturalist 69 (2): 171-174.

Robinson, D. F. 2010. Confronting biopiracy: challenges cases and international debates. Earthscan Books, Ltd., London, UK. 189 p.

Rosenthal, B. M. 2009. How has agriculture influenced the geography and genetics of animal parasites? Trends in Parasitology 25 (2): 67-70.

Rueda Z., R. P. 2010. Determinación de la dieta de jaguar (Panthera onca) y puma (Puma concolor) en el municipio de Tamasopo, San Luis Potosí.

Tesis de Maestría. Colegio de Postgraduados. Montecillo, Edo. de Méx., México. 81 p.

Secretaría de Agricultura, Ganadería, Recursos Hidráulicos, Pesca y Alimentación (Sagarpa). 2010. http://www.sagarpa.gob.mx/ agricultura/Documents/SistNacRecGen.pdf (9 de enero de 2014).

Secretaría de Agricultura, Ganadería, Recursos Hidráulicos, Pesca y Alimentación (Sagarpa). 2012. http://www.sagarpa.gob.mx/ saladeprensa/boletines2/paginas/2012B198 (9 d enero de 2014) Schwarzbach, A. and H. Aguilar. 2012. The use of ADN barcoding for identification of medicinal plant products: an example from plants used in the Southern Texas-Mexico border region. BMC Complementary and Alternative Medicine (Suppl 1). p. 37. DOI: 10.1186/1472-6882-12-S1-P37.

Selkoe K. A. and R. J. Toonen. 2006. Microsatellites for ecologists: a practical guide to suing and evaluating microsatellite markers. Ecology Letters 9: 615-629.

Solórzano S., A. C., A. Cortés, P. Ibarra, P. Dávila and K. Oyama. 2009.

Isolation, characterization and cross-amplification of polymorphic microsatellite loci in the threatened endemic Mammillaria crucigera (Cactaceae). Molecular Ecology Resurces 9 (1): 156-158.

Soulé M. E. and I. S. Mills. 1992. Conservation genetics and conservation biology: a troubled marriage. In: Sandlund, O. T., K. Hindar and A. H. D. Brown (eds.). Conservation of biodiversity for sustainable development. Scandinavian University Press. Oslo, Norway. pp. 55-69.

Taberlet, P., L. P. Waits and G. Luikart. 1999. Noninvasive genetic sampling: look before you leap. Trends in Ecology and Evolution 14: 323–327.

18

Canales-Delgadillo et al., La genómica en la investigación científica y...

Taylor S. A., L. Maclagan, D. J. Anderson and V. L. Friesen. 2011. Could specialization to cold-water upwelling systems influence gene flow and population differentiation in marine organisms? A case study using the blue-footed booby, Sula nebouxii. Journal of Biogeography 38: 883–893.

Varshney R. K., J. C. Glaszmann, H. Leung and J. M. Ribaut. 2010. More genomic resources for less-studied crops. Trends in Biotechnology 28(9): 452-460.

Vázquez B., C., P. Álvarez R., C. Escobedo F., G. Anguiano V., M. Duran A., V. Serrano P. and C. M. Escobedo B. 2010. Detection of white spot syndrome virus (WSSV) in the Pacific oyster Crassostrea gigas.

Journal in Invertebrate Pathology 104(3): 245-247.

Wallace, J. R. and J. C. Ross. 2012. The application of forensic science to wildlife evidence. In: Huffman, J. E. and J. R. Wallace (eds.). Wildlife forensics: methods and applications. Wiley-Blackwell, Ltd. London, UK. pp. 35-50.

Wang, W., H. Xia, X. Yang, T. Xu, H. J. Si, X. X. Cai, F. Wang, J. Su, A. A. Snow and B. R. Lu. 2013. A novel 5-enolpyruvoylshikimate-3-phosphate (EPSP) synthase transgene for glyphosate resistance stimulates growth and fecundity in weedy rice (Oryza sativa) without herbicide. New Phytologist. DOI:10.1111/nph.12428.

Wegier A., A. Piñeyro N., J. Alarcón, A. Gálvez M., E. R. Álvarez B. and D. Piñeiro.

2011. Recent long-distance transgene flow into wild populations conforms to historical patterns of gene flow in cotton (Gossypium hirsutum) at its centre of origin. Molecular Ecology 20: 4182-4194.

Yong, E. 2013. Flesh-eating flies map forest biodiversity. Nature News. Nature Publishing Group. DOI:10.1038/nature.2013.12147.

Zaldívar R., A., .J. Martínez, F. Ceccarelli, V. de Jesús B., A. Rodríguez P., A. Reséndiz F. and M. Smith. 2010. ADN barcoding a highly diverse group of parasitoid wasps (Braconidae: Doryctinae) from a Mexican nature reserve. Mitochondrial ADN 21(1): 18-23.

19

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol.6 (30): 20-31

Artículo / Article

Supervivencia en plantaciones de Pinus pseudostrobus Lindl. en función del sistema de producción y preacondicionamiento en vivero Survival of Pinus pseudostrobus Lindl. plantations in terms of the production system and pre-conditioning in the nursery José Ángel Sigala Rodríguez1, Marco Aurelio González Tagle2 y José Ángel Prieto Ruíz3 Resumen Se evaluó la supervivencia de una plantación de Pinus pseudostrobus como resultado del efecto del sistema de producción y el preacondicionamiento de las plantas en vivero; además, se analizó el riesgo de mortalidad en función de su calidad morfológica. Se utilizaron plantas producidas en tres sistemas: 1) un año en charola de poliestireno [1+0], 2) dos años en bolsa de polietileno [0+2], y 3) dos años de edad, un año en charola de poliestireno más un año en bolsa de polietileno [1+1]. Previo a la plantación, durante 45 días, las plantas fueron sometidas a preacondicionamiento mediante la modificación del régimen de riegos, se aplicaron tres niveles: 1) nivel bajo, riego diario durante la mañana; 2) moderado, riego a saturación cada 9 días; y 3) nivel alto, riego a saturación cada 15 días. En campo se eligieron dos condiciones de sitio: 1) pendiente de 10 %, exposición NE, y 2) pendiente de 55 %, exposición SO. El análisis de supervivencia fue por el método Kaplan-Meier y se realizó una regresión de riesgos proporcionales para determinar el riesgo de mortalidad. A 14 meses de establecimiento, se obtuvo una supervivencia promedio de 52.9 %, con una mayor mortalidad durante los primeros tres meses. Se determinaron diferencias significativas entre sistemas de producción y entre sitios de plantación, pero no entre niveles de preacondicionamiento, aunque este generó respuestas distintas en cada sistema de producción; se registró una supervivencia superior en las plantas cultivadas en el sistema 0+2 y sometidas a un nivel de preacondicionamiento alto.

El diámetro fue la variable morfológica que más se relacionó con el riesgo de mortalidad en los sitios de plantación.

Palabras clave : Calidad de planta, mortalidad de plantas, Pinus pseudostrobus Lindl., plantación forestal, reforestación, vivero forestal.

Abstract The survival of a Pinus pseudostrobus plantation was assessed as a result of the effect of the production system and pre-conditioning of the plants in the nursery; in addition, the mortality risk was analyzed in terms of its morphological quality. Plants produced under three systems were utilized: 1) one year on a polystyrene tray [1+0], 2) two years in a polyethylene bag [0+2], and 3) one year on a polystyrene tray plus one year in a polyethylene bag [1+1]. Previous to the plantation, during 45 days, the plants were subjected to pre-conditioning through modification of the watering regime; three different levels were applied: 1) low level, daily watering in the morning; 2) moderate level, watering until saturation every 9 days, and 3) high level, watering until saturation every 15 days. Two site conditions were selected in field: 1) 10 % slope with NE exposure and 55 % slope with SW exposure. The survival analysis was performed using the Kaplan-Meier method, and a proportional hazard regression was carried out in order to determine the mortality risk. 14 months after establishment, an average survival rate of 52.9 % was obtained, with a higher mortality during the first three months. Significant differences were found between production systems and between plantation sites, but not between pre-conditioning levels, although this generated different responses for each production system; a higher survival rate was reported among plants cultivated with the 0+2 system and subjected to a high pre-conditioning level. The diameter was the morphological variable most closely related to mortality risk in the plantation sites.

Key words: Plant quality, plant mortality, Pinus pseudostrobus Lindl., forest plantation, reforestation, forest nursery.

Fecha de recepción/date of receipt: 25 de noviembre de 2913; Fecha de aceptación/date of acceptance: 26 de marzo de 2015.

1 Campo Experimental Valle del Guadiana. CIR-Norte Centro, INIFAP. Correo-e: sigala.jose@inifap.gob.mx 2 Facultad de Ciencias Forestales, Universidad Autónoma de Nuevo León.

3 Facultad de Ciencias Forestales, Universidad Juárez del Estado de Durango.

Sigala et al., Supervivencia en plantaciones de Pinus pseudostrobus Lindl...

Introducción

Introduction

El propósito de cualquier lote de planta destinado a la reforestación es superar satisfactoriamente la fase de establecimiento, además de lograr altas tasas de supervivencia y crecimiento en el campo (Navarro et al., 2006). Antes de plantar, es importante identificar los factores ambientales limitantes del área de interés para definir las características morfológicas y fisiológicas que el material vegetativo debe tener para garantizar su rápido arraigo y adaptación a las condiciones del sitio (Navarro et al., 2006; Landis et al., 2010).

The purpose of any lot for reforestation is to surpass successfuly the establishing phase, as well as to attain higher survival and growth rates in open field conditions (Navarro et al., 2006). Before planting, it is important to identify the limiting environmental factors in the area of interest, in order to define the morphological and physiological characteristics that the vegetative material must have to ensure its rapid root attachment and adaptation to the conditions of the site (Navarro et al., 2006; Landis et al., 2010).

En el sur del estado de Nuevo León, Pinus pseudostrobus Lindl. es la especie más utilizada en reforestaciones de áreas incendiadas o degradadas (Conafor, 2009); sin embargo, la baja productividad del suelo en la región limita el establecimiento de la regeneración. De acuerdo con Grossnickle (2005), en sitios de baja calidad es necesario que los individuos utilizados tengan un volumen radicular suficiente para aprovechar la humedad y los nutrimentos del suelo.

In southern Nuevo León, Pinus pseudostrobus Lindl. is the species most frequently used for the reforestation of burned or degraded areas (Conafor, 2009). However, the low productivity of the soil in the region limits the establishment of the regeneration. According to Grossnickle (2005), in low quality sites, the individuals utilized must have a sufficiently high root volume to absorb the moisture and nutrients from the soil.

On the other hand, South et al. (2005) point out that the size and type of the container have an impact on the survival of a plantation in degraded or low quality sites. Furthermore, Villar et al.

(1999) and Prieto et al. (2007) indicate that the pre-conditioning through watering restrictions is one of the nursery practices that activate or enhance the stress resistance mechanisms of the plant in the open field, since it reduces the growth and transpiration rates, promotes the sprouting of the apical bud, and increases stem lignification.

Por otra parte, South et al. (2005) señalan que el tipo y tamaño de contenedor influyen en la supervivencia de una plantación en sitios degradados o de baja calidad; asimismo, Villar et al. (1999) y Prieto et al. (2007) indican que el preacondicionamiento, mediante la restricción de riegos es una de las prácticas en vivero que activan o acentuan los mecanismos de resistencia de la planta a situaciones de estrés en campo, ya que se reducen las tasas de crecimiento y traspiración, se propicia la aparición de la yema apical y se incrementa la lignificación del tallo.

The objectives of the present research were to assess the effect of the production system and pre-conditioning on the survival of a P. pseudostrobus plantation established in low productivity sites, as well as to estimate the mortality risk of the plantation in terms of the morphological variables of the plant, in order to determine quality patters for the selection of seedlings destined for the establishment of plantations for restoration purposes.

Los objetivos del presente trabajo fueron definir el efecto del sistema de producción y el preacondicionamiento sobre la supervivencia de una plantación de P. pseudostrobus, establecida en sitios de baja productividad; además de, calcular el riesgo de mortalidad de la plantación en función de las variables morfológicas de la planta, con la finalidad de fijar patrones de calidad para la selección de plántulas destinadas al establecimiento de plantaciones con fines de restauración.

Materials and Methods

Materiales y Métodos

Vegetal material

Material vegetal

Pinus pseudostrobus specimens cultivated using three different production systems (Table 1) were selected at the Forest School Nursery of the Faculty of Forestry (UANL), located in the Santa Rosa ejido in the municipality of Iturbide, Nuevo León, with the coordinates 24°42.37’ N and 99°51.69’ W and at an altitude of 1 609 masl. In all the systems, the plants were in the shade during the first year, and plants sown in polyethylene bags were in the open air during the second year. A mixture of moss peat (57 %) and earth (43 %) additioned with 5 kg m -3 of a controlled-release fertilizer (Osmocote®) was used as

Se seleccionaron ejemplares de Pinus pseudostrobus cultivados en tres sistemas de producción (Cuadro 1) en el Vivero Forestal Bosque Escuela de la Facultad de Ciencias Forestales (UANL), ubicado en el ejido Santa Rosa, municipio Iturbide, Nuevo León, en las coordenadas 24°42.37’ N y 99°51.69’ O y a una altitud de 1 609 m. En todos los sistemas, las plantas estuvieron bajo condiciones de sombra durante el primer año y a la intemperie en el segundo año, para el caso del sistema

21

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 20-31

en bolsa de polietileno. Como sustrato se utilizó una mezcla de turba de musgo (57 %) y tierra de monte (43 %), a la que se le agregaron 5 kg m-3 de fertilizante de liberación controlada (Osmocote®).

Durante el periodo de producción se aplicaron riegos cada tres días, de acuerdo a las rutinas convencionales del vivero.

substratum. The plants were watered every three days during the production period, in keeping with the conventional routine of the nursery.

Table 1. Production systems assessed during the cultivation of Pinus pseudostrobus Lindl. in the Forest School Nursery in Iturbide, Nuevo León.

Cuadro 1. Sistemas de producción evaluados durante el cultivo de Pinus pseudostrobus Lindl. en el Vivero Bosque Escuela, Iturbide, Nuevo León.

Sistema de producción

Volumen envase (mL)

Production system

Volume of the container (mL)

Edad (años)*

Age (years)*

Polystyrene tray with 160 cavities

60

1+0

Charola de poliestireno 160 cavidades

60

1+0

Polyethylene bag

630

0+2

Bolsa de polietileno

630

0+2

60-560

1+1

60-560

1+1

Polystyrene tray + polyethylene bag

Charola de poliestireno + bolsa de polietileno

* The first figure indicates the cultivation period on a polystyrene tray, and the second figure, the cultivation period in a polyethylene bag.

*El primer carácter indica el tiempo de cultivo en charola de poliestireno y el segundo el tiempo de cultivo en bolsa de polietileno.

Para inducir estrés hídrico y favorecer el preacondicionamiento, previo al trasplante en campo, las plantas se regaron durante 45 días bajo el siguiente régimen 1) nivel bajo, un riego diario durante la mañana; 2) nivel moderado, un riego a saturación cada 9 días; y 3) nivel alto, un riego a saturación cada 15 días.

In order to induce hydric stress and favor pre-conditioning, previously to transplanting into the open field, the plants were watered during 45 days under the following watering regime: 1) low level, daily watering in the morning; 2) moderate level, watering until saturation every 9 days, and 3) high level, watering until saturation once every 15 days.

El material se llevó a campo en noviembre de 2011, la plantación se estableció en el municipio Galeana, Nuevo León.

El área de estudio se ubica en las coordenadas 24°50.81’ N y 100°5.55’ O y una altitud de 1 760 m; presenta una precipitación media anual de 428 mm con una temperatura media de 14 °C. Se eligieron dos sitios de condiciones contrastantes (Cuadro 2), separados a una distancia de 200 m. En cada uno se plantaron 24 individuos por tratamiento, divididos en tres repeticiones y situados a 1 m de separación; en total se emplearon 432. El diseño experimental fue en parcelas subdivididas, las grandes correspondieron a los sitios, las medianas el sistema de producción y las parcelas chicas al nivel de preacondicionamiento.

The material was taken to the open field in November, 2011; the plantation was established in the municipality of Galeana, Nuevo León. The study area is located at the coordinates 24°50.81’ N and 100°5.55’ W, at an altitude of 1 760 m. It has a mean annual precipitation of 428 mm with a mean temperature of 14 °C. Two sites with contrasting conditions (Table 2), separated by a distance of 200 m, were selected. 24 individuals per treatment –divided into three repetitions and separated by a distance of 1 m– were planted.

A total of 432 were utilized. The experimental design was in subdivided plots; the larger plots corresponded to the sites, the medium-size plots, to the production system, and the small plots, to the pre-conditioning level.

22

Sigala et al., Supervivencia en plantaciones de Pinus pseudostrobus Lindl...

Cuadro 2. Características topográficas y de suelo en los sitios de la plantación.

Table 2. Topographic and soil characteristics of the plantation sites.

Characteristic

Site 1

Site 2

Característica

Sitio 1

Sitio 2

Slope (%)

10

55

Pendiente (%)

10

55

Exposure

NE

SW

Exposición

NE

SO

Profundidad promedio del suelo (cm)

22.5

28.5

22.5

28.5

Average soil depth (cm) pH

7.8

7.8

pH

7.8

7.8

Conductividad eléctrica (mS cm-1)

132.3

109.9

132.3

109.9

Electric conductivity (mS cm-1)

Densidad aparente (g cm-3)

0.791

0.817

0.791

0.817

Apparent density (g cm-3) Organic matter (%)

7.66

4.21

Materia orgánica (%)

7.66

4.21

Loamy clayey silt

Loamy clayey silt

Franco arcillo limosa

Franco arcillo limosa

Textura

Texture

Statistical analysis Once the plantation was established, the monthly survival was evaluated during nine months; one last evaluation was made after 14 months. In each measurement, values of 0 or 1 were assigned to dead and living plants, respectively. Likewise, the initial morphological variables –aerial dry weight (ADW) and root dry weight (RDW) (g)– were recorded. The two latter ones were obtained from a destructive sampling carried out in each treatment before planting.

Análisis estadístico Una vez establecida la plantación, se evaluó mensualmente la supervivencia durante nueve meses; se hizo un registro final a los 14 meses. En cada medición se asignaron valores de 0 o 1 para las plantas muertas y vivas, respectivamente.

Asimismo, se consideraron las variables morfológicas iniciales: diámetro al cuello de la raíz (mm), altura del tallo (cm), peso seco de la parte aérea (PSA) y peso seco de la raíz (PSR) (g). Las dos últimas se obtuvieron de un muestreo destructivo realizado en cada tratamiento, antes de plantar.

The differences in survival between treatments were analyzed by means of the log-rank test based on survival curves created using the Kaplan-Meierque method, in which the survival function is defined as: S (t) = P (T ≥ t) (1)

Las diferencias de supervivencia entre tratamientos, se analizaron mediante la prueba Log-Rank a partir de curvas de supervivencia construidas por el método Kaplan-Meierque en el que se define la función de supervivencia como:

S (t) = P (T ≥ t)

Where S (t) is the probability that a death may occur during a T time period at least as long as t (Kaplan and Meier, 1958); for this purpose, the status of each plant (living or dead) was considered at the end of the evaluation period, and so was the lifetime of the plant measured in months. This analysis was performed using the LIFETEST procedure of SAS ver. 9.2 (SAS, 2009).

(1)

Donde S (t) es la probabillidad de que una muerte ocurra en un tiempo T al menos tan grande como el tiempo t (Kaplan y Meier, 1958); para ello, se tomó en cuenta el estatus de cada planta (viva o muerta) al final del periodo de evaluación, así como el tiempo de vida de la misma en meses. Este análisis se hizo con el procedimiento LIFETEST de SAS ver. 9.2 (SAS, 2009).

In order to estimate the effect of the studied factors in terms of the morphological variables as covariables, a Cox’s proportional hazard regression was carried out. The proportional risk model utilized was:

Para estimar el efecto de los factores estudiados, en función de las variables morfológicas como covariables, se aplicó una regresión de riesgos proporcionales de Cox. El modelo de riesgos proporcionales utilizado fue:

hi(t) = h0

(t)e(ßiti 1 +...+ßktik)

hi(t) = h0(t)e(ßiti 1 +...+ßktik)

(2)

Where hi(t) is the death risk of an individual i in a time period t, which is the product of the risk function h0 relative to an unspecified reference and an exponential function of the k covariables (Allision, 1995).

(2)

23

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 20-31

This model estimates a coefficient ß for each factor or covariable and proves the null hypothesis that ß = 0 with the Chi2 statistic.

This coefficient explains the effect of a factor or a covariable on the risk function; i.e. if the ß coefficient is negative, this means that the death risk diminishes with the increase of the covariable, whereas a positive ß coefficient indicates the opposite (Williams, 2008). The analysis was carried out using the PHREG procedure of SAS ver. 9.2 (SAS, 2009).

Donde hi(t) es el riesgo de muerte de un individuo i a un tiempo t, el cual es el producto de la función de riesgo (h0) de referencia no especificada y una función exponencial de k covariables (Allison, 1995).

Este modelo estima un coeficiente ß para cada factor o covariable y prueba la hipótesis nula que ß = 0 con el estadístico Chi2. Dicho coeficiente explica el efecto de un factor o una covariable en la función de riesgo; es decir, si el coeficiente ß es negativo significa que el riesgo de muerte se reduce con el incremento de la covariable, mientras que un coeficiente ß positivo indica lo contrario (Williams, 2008). El análisis se efectuó mediante el procedimiento PHREG de SAS ver. 9.2 (SAS, 2009).

Results and Discussion Survival 14 months after the planting, the average survival rate was 52.9 %; a higher mortality rate was observed during the first three months (31.2 %). The highest value was obtained in Site 2 (60.2 %), showing significant differences with respect to Site 1, where the rate was 45.4 % (Table 3).

Resultados y Discusión Supervivencia A los 14 meses de haberse realizado la plantación, la supervivencia promedio fue de 52.9 %; se observó mayor mortalidad durante los primeros tres meses (31.2 %). El valor más alto se obtuvo en el sitio 2 (60.2 %) con diferencias significativas (Chi2= 6.03, p= 0.014) respecto al sitio 1, cuyo registro fue de 45.4 % (Cuadro 3).

The survival of a plant in a given site may be affected by the physical-chemical properties of the soil, such as: moisture, temperature, pH, electric conductivity and nutrient contents (Omary, 2011), as well as by topographic conditions

Cuadro 3. Supervivencia estimada por tratamiento en cada sitio de plantación, de acuerdo al método Kaplan-Meier.

Sitio 1 Tratamiento

Meses transcurridos para presentarse una supervivencia menor que: 75 %

50 %

25 %

Cs[1+0]-B

2

3

4

Cs[1+0]-M

2

3

Cs[1+0]-A

2

Bs[0+2]-B

Sitio 2 Supervivencia Final (%)*

Meses transcurridos para presentarse una supervivencia menor que:

Supervivencia Final (%)

75 %

50 %

25 %

12.5 c

2

2

5

16.7 b

4

4.2 c

2

3

7

16.7 b

2

2

4.2 c

2

3

3

0.0 b

7

-

-

68.2 a

-

-

-

79.2 a

Bs[0+2]-M

2

14

-

39.1 b

3

-

-

66.7 a

Bs[0+2]-A

-

-

-

83.3 a

-

-

-

91.7 a

Bt[1+1]-B

14

-

-

66.7 a

-

-

-

87.5 a

Bt[1+1]-M

9

-

-

58.3 a

-

-

-

91.7 a

Bt[1+1]-A

-

-

-

75.0 a

-

-

-

91.7 a

General

3

14

-

45.4

3

-

-

60.2

Tratamientos: Sistema de producción: Cs [1+0] = Siembra en charola; Bs [0+2] = Siembra en bolsa; Bt [1+1] = Siembra en charola y trasplante a bolsa; Preacondicionamiento: B = Nivel bajo; M = Nivel moderado; A = Nivel alto.*Letras diferentes indican diferencias estadísticas significativas mediante la prueba Log-Rank.

24

Sigala et al., Supervivencia en plantaciones de Pinus pseudostrobus Lindl...

Table 3. Survival estimated by treatment in each plantation site, according to the Kaplan-Meier method.

Site 1 Treatment

Number of months required to achieve a survival rate below: 75 %

50 %

25 %

Cs[1+0]-L

2

3

4

Cs[1+0]-M

2

3

Cs[1+0]-H

2

Bs[0+2]-L

Site 2 Final survival rate (%)*

Number of months required to achieve a survival rate below:

Final survival rate (%)

75 %

50 %

25 %

12.5c

2

2

5

16.7 b

4

4.2 c

2

3

7

16.7 b

2

2

4.2 c

2

3

3

0.0 b

7

-

-

68.2 a

-

-

-

79.2 a

Bs[0+2]-M

2

14

-

39.1b

3

-

-

66.7 a

Bs[0+2]-H

-

-

-

83.3 a

-

-

-

91.7 a

Bt[1+1]-L

14

-

-

66.7 a

-

-

-

87.5 a

Bt[1+1]-M

9

-

-

58.3 a

-

-

-

91.7 a

Bt[1+1]-H

-

-

-

75.0 a

-

-

-

91.7 a

General

3

14

-

45.4

3

-

-

60.2

Treatments: Production system: Cs [1+0] = Tray sowing; Bs [0+2] = Bag sowing; Bt [1+1] = Tray sowing and transplant to a bag; Pre-conditioning: L = Low level; M = Moderate level; H = High level. *Different letters indicate different significant statistics using the log-rank test.

(Chen and Klinka, 1998) and the method utilized to establish the plantation (Ortega et al., 2006). In this essay, the sites exhibited similar edaphic properties (Table 2); therefore, the differences between the plantation sites may be due to the differences in slope and exposure.

La supervivencia de una planta en un determinado sitio puede ser afectada por las propiedades físico-químicas del suelo como: humedad, temperatura, pH, conductividad eléctrica y contenido de nutrientes (Omary, 2011); aunadas a las condiciones topográficas (Chen y Klinka, 1998) y al método utilizado para establecer la plantación (Ortega et al., 2006).

En este ensayo, los sitios presentaron propiedades edáficas similares (Cuadro 2); por lo tanto, las diferencias entre sitios de plantación es probable que se deban a las distintas pendientes y exposiciones.

The log-rank test showed highly significant differences between the three evaluated production systems, both in Site 1 (Chi2= 129.5, p<0.0001) and in Site 2 (Chi2= 154.70, p<0.0001).

The highest survival rate was obtained in plants produced with the 1+1 system (Site 1= 66.7 %; Site 2= 90.3 %), followed by those cultivated in polyethylene bags (0+2) (Site 1= 63.8 %; Site 2= 79.2 %) and, finally, by those that grew in a polystyrene tray (1+0) (Site 1= 6.9 %; Site 2= 11.1 %); however, there were no significant differences between systems 1+1 and 0+2 (Table 3, Figure 1).

La prueba Log-Rank mostró diferencias altamente significativas entre los tres sistemas de producción evaluados, tanto en el Sitio 1 (Chi2= 129.5, p<0.0001) como en el Sitio 2 Chi2= 154.70, p<0.0001). La mayor supervivencia se obtuvo en plantas producidas con el sistema 1+1 (Sitio 1= 66.7 %; Sitio 2= 90.3 %), seguidas de aquellas que fueron cultivadas en bolsa de polietileno (0+2) (Sitio 1= 63.8 %; Sitio 2= 79.2 %), y por último, las que crecieron en charola de poliestireno (1+0) (Sitio 1= 6.9 %; Sitio 2= 11.1 %); no obstante, entre los sistemas 1+1 y 0+2 no hubo diferencias significativas (Cuadro 3, Figura 1).

Similar results were documented for P. pseudostrobus in the state of Nuevo León, with better records in plants cultivated in polyethylene bags (Marroquín et al., 2006). The favorable response to the conventional production system in bags is explained by the fact that the containers have a larger capacity and favor the development of better characteristics of the root system, such as volume and hydraulic conductance, allowing a better absorption of soil moisture (Chirino et al., 2009); this is relevant in sites with low rain precipitation and poor edaphic conditions, like those of the study area.

Resultados similares se documentaron para P. pseudostrobus en el estado de Nuevo León, con mejores registros en las plantas cultivadas en bolsa de polietileno (Marroquín et al., 2006). La respuesta favorable del sistema convencional en bolsa, se explica debido a que los envases tienen más capacidad, y propician mejores características del sistema radicular, como el volumen y conductancia hidráulica, que le permiten aprovechar mejor la humedad en el suelo (Chirino et al., 2009); esto es relevante en sitios con precipitación pluvial escasa y condiciones edáficas pobres, como las que caracterizaron el área de estudio.

There were no significant differences in the pre-conditioning levels between Site 1 (Chi2= 4.16, p=0.128) and Site 2 (Chi2= 0.23, p=0.893); however, an analysis of the combination of the

25

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 20-31

Los niveles de preacondicionamiento, tanto en el sitio 1 (Chi2= 4.16, p= 0.128) como en el sitio 2 (Chi2= 0.23, p= 0.893) no tuvieron diferencias significativas; sin embargo, al analizar la combinación del sistema de producción con los tres tipos de preacondicionamiento, en ambos sitios, se determinó una supervivencia superior en plantas producidas con el sistema 0+2, con un preacondicionamiento alto (Sitio 1= 83.3 %, Sitio 2= 91.7 %). En el sitio 1, la supervivencia de las plantas cultivadas bajo el sistema 0+2 fue estadísticamente diferente entre el preacondicionamiento alto y moderado (Chi2= 5.92, p= 0.015); en cambio, en el sitio 2, este tratamiento fue estadísticamente igual a los otros ocho, incluso comparado

production system with the three types of pre-conditioning in the two sites made it possible to observe a higher survival rate in plants produced with the 0+2 system, with a high pre-conditioning (Site 1= 83.3 %, Site 2= 91.7 %). In Site 1, the survival of plants cultivated using the 0+2 system showed statistical differences between the high and moderate pre-conditionings (Chi2= 5.92, p=0.015); on the other hand, in Site 2, this treatment was statistically equal to the other eight, and even to the 1+1 production system with high and moderate levels of pre-conditioning. Although pre-conditioning had no significant effect on the 1+0 tray production system, a lower survival rate was observe in those individuals subjected to a high level, in the two plantation sites (Table 3, Figure 1).

Tratamientos: Sistema de producción: Cs [1+0] = Siembra en charola; Bs [0+2] = Siembra en bolsa; Bt [1 +1] = Siembra en charola y trasplante a bolsa; Preacondicionamiento: B = Nivel bajo; M = Nivel moderado; A = Nivel alto.

Treatments: Production system: Cs [1 +0] = Tray sowing; Bs [0+2] = Bag sowing; Bt [1 +1] = Tray sowing and transplant to bag; Pre-conditioning: L = Low level; M = Moderate level; H = High level.

Figura 1. Función de supervivencia estimada [S(t)] para los diferentes tratamientos evaluados en la reforestación con Pinus pseudostrobus Lindl., en dos sitios de plantación.

Figure 1. Estimated survival function [S(t)] for the different treatments evaluated for reforestation with Pinus pseudostrobus Lindl., in two plantation sites.

26

Sigala et al., Supervivencia en plantaciones de Pinus pseudostrobus Lindl...

Pre-conditioning in the nursery through the modification of watering cycles differed in terms of the size of the container where the plant was grown; this is because individuals cultivated in smaller containers have a limited root development, which renders them more vulnerable to hydric stress, causing a reduction of stomatal conductance and increasing the risk of death during the first dry period (González et al., 2011). In the present assay, plants cultivated in a tray (1+0) and subjected to high levels of hydric stress had a lower survival rate; on the other hand, the same level of pre-conditioning applied to the polyethylene bag production system (0+2 and 1+1) yielded better results, particularly in Site 2.

con el sistema de producción 1+1 con niveles moderado y alto. Si bien, en el sistema de producción en charola 1+0, el preacondicionamiento no presentó un efecto significativo, se observó menor supervivencia en aquellos individuos sometidos a un nivel alto, en los dos sitios de plantación (Cuadro 3, Figura 1).

El preacondicionamiento en vivero, mediante la modificación de ciclos de riego difirió en función del tamaño del envase donde se produjo la planta, esto se explica porque los individuos cultivados en contenedores pequeños tienen un desarrollo de raíz limitado, lo que los hace más vulnerables al estrés hídrico, con ello, disminuye la conductancia estomática y aumenta el riesgo de muerte durante el primer periodo de sequía (González et al., 2011). En el presente ensayo, las plantas cultivadas en charola (1+0) y sometidas a un estrés hídrico elevado mostraron menor supervivencia; en cambio, el mismo nivel de preacondicionamiento aplicado en el sistema de producción en bolsa (0+2 y 1+1) tuvo mejores resultados, principalmente en el sitio 2.

Other studies show that hydric stress exerts a negative effect on the physiological process, such as the alteration of the carbohydrate status and of CO2 assimilation, which increases transplant stress (Guehl et al., 1993; Ortega et al., 2002). In this respect, controlled application of hydric stress may have an impact on variables related to mechanisms of protection against drought, such as the closing of stomata or the reduction of stomatal conductance, but has no influence on the mechanisms of tolerance to lack of water, like osmotic adjustment or changes in the properties of the cell membranes (Villar et al., 1999; Valladares et al., 2004).

En otros estudios se documenta que el estrés hídrico ejerce un efecto negativo en los procesos fisiológicos, como la alteración del estatus de carbohidratos y asimilación de CO2, lo cual influye en un mayor estrés de trasplante (Guehl et al., 1993; Ortega et al., 2002). Al respecto, el estrés hídrico controlado puede incidir en variables relacionadas con mecanismos de protección contra la sequía, como el cierre de estomas o disminución de la conductancia estomática, pero no influye en los de tolerancia a la falta de agua, como el ajuste osmótico o cambios en las propiedades de las membranas celulares (Villar et al., 1999; Valladares et al., 2004).

Risk analysis Cox’s proportional hazard model was significant for the analyzed data set (Chi2= 254.1, p>0.0001), and therefore the global null hypothesis that ß = 0 (Equation 2) was rejected. The results show that, among the analyzed factors, the plantation site exhibited a significant effect on the risk function, with a positive estimator of ß in the comparison between Site 1 and Site 2; i.e. establishing a plant under the conditions of Site 1 entails more death risk than under the conditions of Site 2. Likewise, the medium pre-conditioning level entailed a significant positive risk, compared to the low level (Table 4).

Análisis de riesgos El modelo de riesgos proporcionales de Cox fue significativo para el conjunto de datos analizados (Chi2= 254.1, p>0.0001), de manera que se rechazó la hipótesis nula global de que ß = 0 (Ecuación 2). Los resultados muestran que entre los factores analizados, el sitio de plantación presentó un efecto significativo en la función de riesgo, con un estimador ß positivo en la comparación del sitio 1 contra el sitio 2; es decir, establecer una planta bajo las condiciones del sitio 1 tiene mayor riesgo de muerte comparada con aquella que se plante en las condiciones del sitio 2. Asimismo, el nivel medio de preacondicionamiento tuvo un riesgo positivo significativo, en comparación con el nivel bajo (Cuadro 4).

The analysis evidenced a highly significant effect of the diameter at root collar on the risk function, having a negative estimator and a risk ratio of 0.332, which means that increase of the plant diameter by 1 mm reduces the risk of death by up to 66.8 % that is, 100 (1-e-1.102), provided that the other variables remain constant.

27

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 20-31

Cuadro 4. Resultados de la regresión de riesgos proporcionales.

GL

Estimador

SE

Chi2

Pr> Chi2

Razón de riesgo

1

1

0.413

0.145

8.109

0.004

1.512

Bs[0+2]

1

-0.818

0.524

2.439

0.118

0.441

Bt[1+1]

1

-0.173

0.355

0.236

0.627

0.841

Alto

1

0.145

0.182

0.633

0.427

1.156

Medio

1

0.350

0.173

4.065

0.044

1.419

DCR* (mm)

1

-1.102

0.259

18.09

<0.0001

0.332

Altura total (cm)

1

0.069

0.034

4.182

0.041

1.071

Peso seco aéreo (g)

1

-0.179

0.289

0.382

0.537

0.836

Peso seco de raíz (g)

1

1.050

1.405

0.558

0.455

2.857

DF

Estimator

SE

Chi2

Pr> Chi2

Risk ratio

1

1

0.413

0.145

8.109

0.004

1.512

Bs[0+2]

1

-0.818

0.524

2.439

0.118

0.441

Bt[1+1]

1

-0.173

0.355

0.236

0.627

0.841

High

1

0.145

0.182

0.633

0.427

1.156

Medium

1

0.350

0.173

4.065

0.044

1.419

DRC* (mm)

1

-1.102

0.259

18.09

<0.0001

0.332

Total height (cm)

1

0.069

0.034

4.182

0.041

1.071

Aerial dry weight (g)

1

-0.179

0.289

0.382

0.537

0.836

Dry root weight (g)

1

1.050

1.405

0.558

0.455

2.857

Parámetro Sitio de plantación Sistema de producción Preacondicionamiento

*DCR=Diámetro al cuello de la raíz

Table 4. Results of the proportional hazard regression.

Parameter Plantation site Production system Pre-conditioning

*DRC=Diameter at root collar

In recent studies on various species of the Pinus genus, the diameter at root collar has been proved to have an impact on the survival rate during the first months of establishment (South et al., 2005; Dumroese et al., 2009; Kabrick et al., 2011; Grossnickle, 2012; Tsakaldimi et al., 2013), because the diameter is directly related to the non-structural carbohydrate reserves and to root development (Guehl et al., 1993; Mason, 2001).

Thus, seedlings with smaller diameters may perform poorly under open field conditions, compared to seedlings with a larger diameter and good management during the plantation (Mason, 2001).

El análisis evidenció un efecto altamente significativo del diámetro al cuello de la raíz sobre la función de riesgo, con signo negativo en el estimador y una relación de riesgo de 0.332, lo que significa que el incremento de 1 mm en el diámetro de la planta reduce el riesgo de muerte hasta en 66.8 %; es decir, 100(1 -e-1.102), siempre y cuando se mantengan constantes las otras variables.

En estudios recientes, con diferentes especies del género Pinus se ha demostrado que el diámetro al cuello de la raíz influye en la supervivencia durante los primeros meses de establecimiento (South et al., 2005; Dumroese et al., 2009; Kabrick et al., 2011; Grossnickle, 2012; Tsakaldimi et al., 2013); debido a que dicha variable está directamente relacionada con las reservas de carbohidratos no estructurales y con el desarrollo de las raíces (Guehl et al., 1993; Mason, 2001). Así, las plántulas con diámetros menores pueden tener un pobre

28

Sigala et al., Supervivencia en plantaciones de Pinus pseudostrobus Lindl...

desempeño en campo, comparadas con aquellas de mayor diámetro y con un buen manejo durante la plantación (Mason, 2001).

Another variable that had a significant effect on the survival rate was stem height, which, unlike the effect of the diameter, had a positive sign for the estimator but a low risk ratio (1.071), which shows that the 1 cm increase in height augments the risk of death by 7.1 % during the first months after the establishment of the plantation.

Otra variable que incidió significativamente en la supervivencia fue la altura del tallo, que contrario al efecto del diámetro presentó un estimador con signo positivo, aunque con una relación de riesgo baja (1.071), lo que indica que el aumento de 1 cm de altura incrementa el riesgo de muerte en 7.1 % durante los primeros meses después de establecer la plantación.

Conclusions Nursery production systems have an impact on the quality of Pinus pseudostrobus plants, as well as on their survival during the first months after planting. Seedlings cultivated with the conventional polyethylene bag have a poorer performance.

Conclusiones El sistema de producción en vivero influye la calidad de planta de Pinus pseudostrobus, así como su supervivencia durante los primeros meses después de plantarse. Las plántulas cultivadas en el sistema convencional de bolsa de polietileno tienen un menor desempeño.

Although pre-conditioning showed no effect on the survival rates, this practice may be recommended for larger seedlings to enhance drought prevention mechanisms like the reduction of transpiration rates.

A pesar de que el preacondicionamiento no incidió en la supervivencia, esta práctica puede ser recomendada en plántulas de mayor talla, para acentuar mecanismos que evitan la sequía, como la reducción de tasas de traspiración.

The diameter at root collar in Pinus pseudostrobus plants is directly related to their survival under open field conditions. For this reason, the production system that provides most robustness to the plant must be selected in order to ensure highly successful reforestations in the study area.

El diámetro al cuello de la raíz en plantas de Pinus pseudostrobus se relaciona directamente con su supervivencia en campo. Por ello, en vivero, se debe elegir el sistema de producción que provea mayor robustez a la planta, para asegurar un éxito alto de las reforestaciones en el área de estudio.

Conflict of interests The authors declare no conflict of interests.

Conflicto de intereses

Contribution by author

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

José Ángel Sigala Rodríguez: establishment of the assay in the nursery and in the open field, data collection, data analysis, bibliographic documentation and writing of the manuscript; Marco Aurelio González Tagle: determination of the experimental design, data analysis and structuring of the manuscript; José Ángel Prieto Ruíz: definition of the treatments for assessment, bibliographic documentation and revision of the manuscript.

Contribución por autor José Ángel Sigala Rodríguez: establecimiento del ensayo en vivero y campo, toma de datos, análisis de datos, documentación bibliográfica y redacción del manuscrito; Marco Aurelio González Tagle: definición del diseño experimental, análisis de datos y estructuración del manuscrito; José Ángel Prieto Ruíz: definición de tratamientos a evaluar, documentación bibliográfica y revisión del manuscrito.

Acknowledgements We wish to express our gratitude to the Faculty of Forestry of the Autonomous University of Nuevo León for supporting and facilitating our research activities for this study.

Agradecimientos Los autores desean expresar su agradecimiento a la Facultad de Ciencias Forestales de la Universidad Autónoma de Nuevo León por las facilidades prestadas en la realización de este estudio.

End of the English version

Referencias Allison, P. D. 1995. Survival analysis using the SAS system: a practical guide.

SAS Institute. Cary, NC, USA. 292 p.

Chen, H. Y. H. and K. Klinka. 1998. Survival, growth, and allometry of planted Larix occidentalis seedlings in relation to light availability. Forest Ecology and Management 106:169-179.

Chirino, E., A. Vilagrosa, J. Cortina, A. Valdecantos, D. Fuentes, R. Trubat, V. C. Luis, J. Puértolas, S. Bautista, M. J. Baeza, J. L. Peñuelas and V. R. Vallejo. 2009. Ecological restoration in degraded drylands: the need to improve the seedling quality and site conditions in the field. In: Grossberg, S. P. (ed.). Forest Management. Nova Science Publishers. Hauppauge, NY, USA. pp. 85-158.

29

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 20-31

Comisión Nacional Forestal (Conafor). 2009. Reforestación. Ejercicio fiscal 2008. Facultad de Ciencias Forestales-Universidad Autónoma de Nuevo León. http://www.cnf.gob.mx:8080/snif/portal/component/ phocadownload/category/45-reforestacion?download=226:infor me-nacional (22 de enero de 2013).

Dumroese, R. K., J. P. Barnett, D. P. Jackson and M. J. Hainds. 2009. 2008 Interim guidelines for growing longleaf pine seedlings in container nurseries. In: Dumroese, R. K. and L. E. Riley. (coords.). National Proceedings: Forest and Conservation Nursery Associations - 2008. Department of Agriculture, Forest Service, Rocky Mountain Research Station.

Fort Collins, CO, USA. pp. 101-107.

González R., V., R. M. Navarro C. and R. Villar. 2011. Artificial regeneration with Quercus ilex L. and Quercus suber L. by direct seeding and planting in southern Spain. Annals of Forest Science 68:637–646.

Grossnickle, S. C. 2005. Importance of root growth in overcoming planting stress. New Forests 30:273-294.

Grossnickle, S. C. 2012. Why seedlings survive: influence of plant attributes.

New Forests 43:711–738.

Guehl, J. M., A. Clement, P. Kaushal and G. Aussenac. 1993. Planting stress, water status and non-structural carbohydrate concentrations in Corsican pine seedlings. Tree Physiology 12: 173-183.

Kabrick, J. M., D. C. Dey, S. R. Shifley and J. L. Villwock. 2011. Early survival and growth of planted shortleaf pine seedlings as a function of initial size and overstory stocking. In: Songlin, F., J. M. Stringer, W. Jeffrey, K. W. Gottschalk and G. W. Miller (eds.). Proceedings of the 17th Central Hardwood Forest Conference. 2010 April 5-7. Lexington, KY, USA. http://nrs.fs.fed.us/pubs/38062 (25 de noviembre de 2013).

Kaplan, E. L. and P. Meier. 1958. Nonparametric estimation from incomplete observations. Journal of the American Statistical Association 53(282):457-481.

Landis, T. D., R. K. Dumroese and D. L. Haase. 2010. The container tree nursery manual. Volume 7. Seedling processing, storage, and outplanting.

Department of Agriculture. Forest Service. Agriculture Handbook 674. Washington, DC, USA. 200 p.

Marroquín F., R. A., J. Jiménez P., F. Garza O., O. Aguirre C., E. Estrada C. y R. Bourguet D. 2006. Pruebas de regeneración artificial de Pinus pseudostrobus en localidades degradadas por incendios. Revista Ciencia UANL 6(3):298-303.

Mason, E. G. 2001. A model of the juvenile growth and survival of Pinus radiata D. Don. adding the effects of initial seedling diameter and plant handling. New Forests 22: 133–158.

Navarro, R. M., A. del Campo y J. Cortina. 2006. Factores que afectan al éxito de una repoblación y su relación con la calidad de la planta. In: Cortina, J., J. L. Peñuelas, J. Puértolas, R. Savé y A. Vilagrosa (eds.).

Calidad de planta forestal para la restauración en ambientes mediterráneos. Estado actual de conocimientos. Ministerio de Medioambiente. Madrid, España. pp. 31-46.

Omary, A. A. 2011. Effects of aspect and slope position on growth and nutritional status of planted Aleppo pine (Pinus halepensis Mill.) in a degraded land semi-arid areas of Jordan. New Forests 42:285–300.

Ortega D., M. L., V. A. González H., V. M. Cetina A., A. Villegas M. y J. Vargas H. 2002. Supervivencia y crecimiento en campo de Pinus greggii Engelm. previamente sometido a podas o sequía en vivero.

Agrociencia 36(2):233-241.

Ortega, U., J. Majada, A. Mena P., J. Sánchez Z., N. Rodríguez I., K. Txarterina, J. Azpitarte and M. Duñabeitia. 2006. Field performance of Pinus radiata D. Don produced in nursery with different types of containers. New Forests 31:97–112.

Prieto R., J. A., P. A. Domínguez C., E. H. Cornejo O. y J. J. Návar Ch. 2007.

Efecto del envase y del riego en vivero en el establecimiento de Pinus cooperi Blanco en dos condiciones de sitio. Madera y Bosques 13(1): 79-97.

Statistical Analysis System (SAS). 2009. SAS Ver. 9.2. SAS Institute Inc. Cary, NC, USA. s/p.

South, D. B., S. W. Harris, J. P. Barnett, M. J. Hainds and D. H. Gjerstad. 2005.

Effect of container type and seedling size on survival and early height growth of Pinus palustris seedlings in Alabama, U.S.A. Forest.

Ecology and Management 204(2):385-398.

Tsakaldimi, M., P. Ganatsas and D. F. Jacobs. 2013. Prediction of planted seedling survival of five Mediterranean species based on initial seedling morphology. New Forests 44:327–339.

Valladares F., A. Vilagrosa, J. Peñuelas, R. Ogaya, J. J. Camarero, L. Corcuera, S. Sisó y E. Gil-Pelegrín. 2004. Estrés hídrico: ecofisiología y escalas de la sequía. In: Valladares, F. (ed.). Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante. Ministerio de Medio Ambiente. Madrid, España. pp. 163-190.

Villar, S. P., L. Ocaña, J. L. Peñuelas R. e I. Carrasco M. 1999. Effect of water stress conditioning on the water relations, root growth capacity, and the nitrogen and non-structural carbohydrate concentration of Pinus halepensis Mill. (Aleppo pine) seedlings. Annals of Forest Science 56(6): 459-465.

Williams, C. S. 2008. Surviving Survival Analysis. An Applied Introduction. In: Proceedings of the South East SAS Users Group. St Pete Beach, FL, USA. SESUG. http://analytics.ncsu.edu/sesug/2008/ST-147.pdf (23 de junio de 2013).

30

Sigala et al., Supervivencia en plantaciones de Pinus pseudostrobus Lindl...

31

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol.6 (30): 32-51

Artículo / Article

Sensibilidad de 20 procedencias de pino y oyamel a los oxidantes fotoquímicos Sensitivity of 20 provenances of pine and Sacred fir to photochemical oxidants Tomás Hernández Tejeda1 y Héctor Mario Benavides Meza1

Resumen El Parque Nacional Desierto de los Leones se localiza en la región central de la república mexicana y forma parte del sistema montañoso denominado Eje Neovolcánico Transversal, tiene una superficie de 1 523.95 ha y se ubica al suroeste de la Cuenca Atmosférica de la Ciudad de México, en el Distrito Federal. Ocho procedencias de oyamel (Abies religiosa) y 12 de pino (Pinus hartwegii) se plantaron en el Parque a tres altitudes diferentes (3 120, 3 245 y 3 370 m), por separado y con tres repeticiones aleatorizadas, en todos y cada uno de los sitios correspondientes a cada una. Se utilizó la escala de Miller para la evaluación de su sensibilidad a los oxidantes fotoquímicos. En la primera valoración en campo, los ejemplares de pino y oyamel no presentaron ningún tipo de daño foliar inducido por ozono troposférico; sin embargo, después de dos años consecutivos de seguimiento, la mayoría de ellos manifestó algún síntoma característico (moteado o bandeado clorótico), así como defoliación prematura. El índice de daño en el follaje de las 20 procedencias estudiadas y después del tiempo considerado confirmó que el ozono troposférico afectó la coloración y la retención del follaje tanto de P. hartwegii como de A. religiosa, independientemente del sitio de plantación de cada especie, así como entre y dentro de las tres altitudes.

Palabras clave: Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham., Distrito Federal, evaluación, oxidantes fotoquímicos, Pinus hartwegii Lindl., procedencias.

Abstract The Desierto de los Leones National Park is located in the central region of the Mexican Republic, and belongs to the mountain system known as the Transverse Neovolcanic Axis; it has a total area of 1 523.95 hectares, and it is located to the south of the Mexico City atmospheric basin in the Distrito Federal. Eight Sacred fir (Abies religiosa) and 12 pine tree (Pinus hartwegii) provenances were planted inside the National Park, at three different altitudes. All the provenances were planted individually and with 3 randomized replications, in each and every one of the sites corresponding sites to each altitude (3 120, 3 245 and 3 370 m). Miller’s scale was used to assess their sensitivity to photochemical oxidants. In the first field assessment, the pine tree and Sacred fir provenances did not show any kind of ozone-induced foliar symptoms; nevertheless, after two consecutive years of assessment, most of them showed some of the characteristic ozone-induced symptoms (chlorotic mottling and banding), as well as premature defoliation. The index of leaf damage of the 20 provenances after two assessment years shows that the atmospheric ozone affected the foliage coloration and retention of all the provenances of P. hartwegii and A. religiosa, regardless of the plantation site of each species, as well as between and within the three different altitudes.

Key words: Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham., Distrito Federal, assessment, photochemical oxidants, Pinus hartwegii Lindl., provenances.

Fecha de recepción/date of receipt: 31 de marzo de 2014; Fecha de aceptación/date of acceptance: 22 de abril de 2015.

1 Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Conservación y Mejoramiento de Ecosistemas Forestales, INIFAP. Correo-e: hernandez.tomas@inifap.gob.mx

Hernández y Benavides, Sensibilidad de 20 procedencias de pino...

Introducción

Introduction

Este estudio es el primero que se realiza, a nivel nacional, con el objetivo de identificar germoplasma tolerante a las condiciones críticas del ambiente, incluso la contaminación atmosférica, a las que está sometida la vegetación de sitios como el Valle de México. Aunque existen otros factores que inciden en las áreas forestales ubicadas al sur del Distrito Federal: la extracción de agua, falta de manejo de los bosques, incendios, algunas plagas y enfermedades de interés económico, pastoreo, sobrepastoreo y vandalismo para cuyos efectos no se tienen especies resistentes o tolerantes.

This study is the first attempt to find within the country the germ plasm that may tolerate the critical environmental conditions –including air pollution– to which the vegetation of the Valley of Mexico is subjected. Other factors come into play in the forest areas located in the south of the Distrito Federal, such as the excessive extraction of water to supply southern Mexico City, a lack of forest management, forest fires, pests and forest diseases of economic interest, grazing and overgrazing in all natural protected areas, and vandalism. No species are capable of resisting or tolerating these anthropogenic factors.

Es imperativo evitar la pérdida de la diversidad genética existente y la introducción de especies exóticas como fuente de forestación o reforestación en el Valle de México, pero muy en especial para el sur y suroeste de la Ciudad de México. De ahí el interés por fomentar la utilización de procedencias del mismo taxon forestal, con el objeto de no alterar los ecosistemas naturales presentes con taxa introducidos o fuera de nicho.

There is a pressing need to avoid the loss of the existing genetic diversity; furthermore, the introduction of exotic species into the Valley of Mexico as a source for afforestation or reforestation must be avoided, particularly in the south and southwest of Mexico City. Hence, the interest in promoting the use of provenances of the same forest species in order to prevent the alteration of the current natural ecosystems through the introduction of exotic or out-of-niche species.

Cabe hacer mención que en México se carece de estudios sobre la utilización de procedencias para restaurar los bosques en declinación. Hay algunos trabajos por parte del Gobierno de la Ciudad de México, desde hace muchos años, para restaurar sus bosques naturales; sin embargo, no se han utilizado las especies más apropiadas, debido a la falta de información científica de respaldo, lo que redunda en un fracaso total de la reforestación con millones de plantas de pino y oyamel utilizadas en dichos bosques a través de los años.

It should be noted that there are no studies in Mexico on the use of provenances to restore the declining forests in southern Mexico City or elsewhere in Mexico. The Government of Mexico City has attempted for many years to restore its natural forests; however, it has failed to use the most appropriate species due to lack of scientific information endorsing its recommendations.

This has led to total failure of reforestation attempts involving the use of millions of pine and sacred fir trees through the years.

El Parque Desierto de los Leones es el más antiguo, importante y estratégico de la Zona Metropolitana del Valle de México; fue creado por decreto presidencial de Venustiano Carranza el 5 de diciembre de 1917, como el primer Parque Nacional Forestal. Se localiza en la región central de la república mexicana, al suroeste de la Cuenca de México y pertenece a la unidad geomorfológica Sierra de Las Cruces, que forma parte del Eje Neovolcánico Transversal (González y Sánchez, 1961).

The Desierto de los Leones Park is the oldest, most important and strategic park in the metropolitan area of the Valle de México. It was created by presidential decree on December 5th, 1917 as the first National Forest Park by President Venustiano Carranza. It is located in the central region of the country, southwest of the Basin of Mexico, and it belongs to the geomorphological unit of the Las Cruces Sierra, which is part of the mountainous system known as the Transverse Neovolcanic Axis (González and Sánchez, 1961).

Los tipos de vegetación existentes en el área corresponden, según la clasificación de Rzedowski (1978), al bosque de Abies - Pinus - Quercus; bosque de Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham.; bosque de Abies - Pinus hartwegii Lindl. y bosque de Pinus hartwegii.

The types of vegetation in the area are, as rate by Rzedowski (1978): Abies – Pinus – Quercus forest; Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham. forest; Abies – Pinus hartwegii Lindl. forest and Pinus hartwegii forest.

Los vientos dominantes en el Distrito Federal entran por el norte y noreste con dirección hacia el sur y suroeste (Jáuregui, 2004). En consecuencia, el bosque del Desierto de los Leones recibe los contaminantes atmosféricos que son emitidos principalmente por la industria asentada en la zona norte de la ciudad, y por alrededor de 4.7 millones de vehículos de combustión interna que circulan en su zona metropolitana (Inegi, 2015).

The prevailing winds present in Distrito Federal blow in from the north and the northeast toward the south and the southwest (Jáuregui, 2004). Consequently, the Desierto de los Leones forest receives the air pollutants emitted mainly by the heavy industries, which are located at the north, and by the nearly 4.7 million internal combustion-powered vehicles circulating every day in the metropolitan area of Mexico City (Inegi, 2015).

33

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 32-51

Entre los oxidantes fotoquímicos, el ozono troposférico destaca por sus altas concentraciones diarias, desde los años 80, y por su amplia distribución en el Valle de México (Miller et al., 1994; Bravo y Torres, 2002). Asimismo, en estudios previos se ha determinado que es el contaminante atmosférico más tóxico para el arbolado local (Miller et al., 2002; Bauer y Hernández-Tejeda, 2007).

Troposphere ozone stands out among the photochemical oxidants due to the high concentrations registered on a daily basis since the 1980s, as well as to its broad distribution in the Valley of Mexico (Miller et al., 1994; Bravo and Torres, 2002).

Also, in previous studies it has been determined that it is the most phytotoxic pollutant for vegetation in such area (Miller et al., 2002; Bauer and Hernández-Tejeda, 2007).

Krupa y Bauer (1976) fueron los pioneros en la detección de la sintomatología típica del daño foliar por ozono en el arbolado de la Cuenca de la Ciudad de México. En un recorrido exploratorio por el Ajusco, Distrito Federal observaron por vez primera el moteado y bandeado clorótico inducido por ozono en las acículas de mayor edad de Pinus leiophylla Schiede & Deppe, así como otros tipos de síntomas de daño en algunas especies arbustivas y herbáceas de dicha localidad.

Krupa and Bauer (1976) were pioneers in the detection of the typical symptoms of foliar damage by ozone in trees of the Mexico City Basin. Ozone-induced chlorotic spotting and banding in the older needles of Pinus leiophylla Schiede & Deppe, as well as other symptoms of damage in certain shrubs and herbaceous species, were first observed in an exploratory tour through Mount Ajusco, in the Distrito Federal.

Ozone-induced damage was subsequently observed and quantified in other pine species, including Pinus hartwegii and P. montezumae Lamb., P. maximartinezii Rzedowski, P. radiata D. Don, P. patula Schiede ex Schltdl. & Cham., P. teocote Schiede ex Schltdl. & Cham., P. rudis Endl., P. pseudostrobus Lindl., P. cembroides Zucc., and P. ayacahuite Ehrenb. ex Schltdl.

(Hernández-Tejeda y Nieto de Pascual-Pola, 1996; Bauer y Hernández-Tejeda, 2007).

Posteriormente, otros autores detectaron y cuantificaron el daño inducido por el ozono en Pinus hartwegii y P. montezumae Lamb., P. maximartinezii Rzedowski, P. radiata D. Don, P. patula Schiede ex Schltdl. & Cham., P. teocote Schiede ex Schltdl. & Cham., P. rudis Endl., P. pseudostrobus Lindl., P. cembroides Zucc., y P. ayacahuite Ehrenb. ex Schltdl. (Hernández-Tejeda y Nieto de Pascual-Pola,1996; Bauer y Hernández-Tejeda, 2007).

Asimismo, desde principios de los años 90, se detectó y evaluó el daño típico provocado por el ozono en las hojas de Abies religiosa (oyamel); se observó como una coloración café rojiza, exclusiva del haz de las hojas de mayor edad, síntoma que inicia con un ligero punteado blanquecino (Alvarado, 1989; Alvarado et al., 1993; Álvarez et al., 1998; Alvarado y Hernández-Tejeda, 2002).

Likewise, since the early 1990s, typical ozone-induced foliar damage was detected in Abies religiosa (Sacred fir) and evaluated. A sort of reddish brown coloring exclusive of the older topsides was observed –a symptom which begins with a light whitish spotting (Alvarado, 1989; Alvarado et al., 1993; Álvarez et al., 1998; Alvarado and Hernández-Tejeda, 2002).

Among the most outstanding results of various studies on the vegetation of the Desierto de los Leones forests, those in which foliar damage occurs might be quoted, due to the high concentrations of ozone generated by Mexico City and wind-borne all the way to the P. hartwegii and Abies religiosa forests of the Sierra del Ajusco and Desierto de los Leones (Hernández-Tejeda and Bauer, 1982; Hernández-Tejeda and Bauer, 1984; Bauer et al., 1985; Bauer and Hernández-Tejeda, 1986; Bauer et al., 2000; Alvarado and Hernández-Tejeda, 2002; Bauer and Hernández-Tejeda, 2007).

Entre los resultados más sobresalientes de diversos estudios sobre la vegetación de los bosques del Desierto de los Leones pueden citarse aquellos en los que se registra un daño a nivel foliar debido a las altas concentraciones de ozono generadas en la Ciudad de México y transportadas por el viento hasta los bosques naturales de P. hartwegii y de Abies religiosa de la Sierra del Ajusco y Desierto de los Leones (Hernández-Tejeda y Bauer, 1982; Hernández-Tejeda y Bauer, 1984; Bauer et al., 1985; Bauer y Hernández-Tejeda, 1986; Bauer et al., 2000; Alvarado y Hernández-Tejeda, 2002; Bauer y Hernández-Tejeda, 2007).

On the face of the formerly described problem, this is the first study of its kind that has been carried out in Mexico with the purpose of finding provenances of both pine and Sacred fir that can survive the critical conditions of air pollution and other stress agents, such as droughts, low temperatures, lack of forest management in the park, pests, and forest diseases, and excessive water extractions, among other damaging factors, as a viable alternative for the reforestation of the influence area.

Ante el problema descrito, la investigación que se describe a continuación es el primero en su tipo que se realiza en México con el propósito de identificar algunas procedencias, tanto de pino como de oyamel, que puedan sobrevivir a las condiciones críticas de contaminación atmosférica y otros agentes de estrés, tales como sequías, bajas temperaturas, falta de manejo forestal, plagas y enfermedades, extracción excesiva de agua, como una alternativa viable para la reforestación del Parque Nacional Desierto de los Leones. Por lo tanto, los objetivos consistieron en establecer la sensibilidad del

34

Hernández y Benavides, Sensibilidad de 20 procedencias de pino...

The purpose of the study was to determine the sensitivity to foliar damage from photochemical oxidants, particularly from tropospheric ozone, of pine and sacred fir trees from 20 different provenances in the Desierto de los Leones National Park, in the Distrito Federal, under the current critical conditions of air pollution. The specific objective was to determine and compare the index of foliar damage from tropospheric ozone between and within the provenances of the Pinus hartwegii and Abies religiosa introduced into the Desierto de los Leones Park, in the Distrito Federal.

daño foliar por el ozono troposférico, sobre 20 procedencias de Pinus hartwegii y de Abies religiosa en el Parque bajo las condiciones críticas de contaminación atmosférica presentes, así como determinar y comparar el índice del daño foliar por el ozono troposférico entre y dentro de las procedencias.

Materiales y Métodos Área de estudio El Parque Nacional tiene una superficie de 1 529.00 ha; sin embargo, y de acuerdo con el plano oficial de la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas, solo se le reconocen 1 523.95 ha; sus coordenadas UTM extremas son: 465 261.25 m E y 2 137 029.52 m N; 468 996.54 m E y 2 129 839.47 m N. El Parque se ubica al suroeste de la Ciudad de México, dentro de las delegaciones Álvaro Obregón y Cuajimalpa de Morelos, en el Distrito Federal (González y Sánchez, 1961).

Materials and Methods Study area The National Park has a decreed surface area of 1 529.00 ha; however, only 1 523.95 ha are acknowledged in the official map of the National Commission of Natural Protected Areas; its extreme UTM coordinates are: 465 261.25 m E and 2 137 029.52 m N; 468 996.54 m E and 2 129 839.47 m N. The park is located to the southwest of Mexico City, within the Álvaro Obregón and Cuajimalpa de Morelos delegations, in the Distrito Federal (González and Sánchez, 1961).

Material vegetal y distribución en campo Se establecieron 12 y ocho procedencias de pino y oyamel, respectivamente, a tres altitudes (3 120; 3 245 y 3 370 m), dentro del parque Desierto de los Leones, las cuales están adyacentes al ecotono donde crecen de manera natural ambas especies forestales. Se plantaron en tres bloques paralelos, con una separación de 50 m, de acuerdo con las curvas de nivel del terreno, para cada altitud. Dentro de los bloques rectangulares se aleatorizó la ubicación de las procedencias de cada taxon por separado.

Vegetal material and in-field distribution 12 provenances were established for pine and eight for Sacred fir trees at three different altitudes (3 120; 3 245 and 3 370 m) within the Desierto de los Leones park, all of which are adjacent to the ecotone where both forest species grow naturally. They were planted in three parallel blocks, each at a distance of 50 m from the other, according to the level curves of the terrain for each altitude. The provenances of each species were randomized separately within each rectangular block.

Las 20 procedencias se reprodujeron en el invernadero de San Luis Tlaxialtemalco, delegación Xochimilco, perteneciente al Gobierno del Distrito Federal. Todas ellas al ser plantadas en campo tenían 18 meses de edad; además, recibieron un mes de acondicionamiento climático local previo al trasplante en el vivero forestal del mismo parque. El número de plantas por parcela útil fue de nueve para cada especie, en competencia completa; es decir, las parcelas útiles siempre tuvieron una hilera de plantas a su alrededor.

All 20 provenances were reproduced in the San Luis Tlaxialtemalco nursery –in the Xochimilco delegation–, which belongs to the government of the Distrito Federal. They were all aged 18 months when they were planted in the field; furthermore, they underwent one month of local climate conditioning previously to transplanting, at the forest nursery of the park. The number of plants per useful plot was nine for each species, in complete competition; i.e., the useful plots were always bordered by a row of plants.

Pinus hartwegii Fechas y escala de evaluación. Las evaluaciones cualitativas, en todas las procedencias de pino se realizaron a finales de la estación anual de desarrollo del follaje, con la ayuda de la escala propuesta por Miller (1973), que consta de cuatro parámetros: retención, condición de acículas, longitud de acículas y mortalidad de ramas. Para valorar el daño, la copa de la plántula se divide en dos niveles: superior e inferior. La mortalidad de ramas se considera únicamente en la parte inferior de la planta (Cuadro 1).

Pinus hartwegii Evaluation dates and scale. Qualitative evaluations in all the pine provenances were carried out at the end of the annual leaf development season, with the help of the evaluation scale proposed by Miller (1973), which comprises four parameters: needle retention, condition and length, and branch mortality. In order to assess the damage, the tree crown is divided into two

35

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 32-51

Categorización del daño. Al final de la evaluación se sumaron las calificaciones obtenidas de cada una de las nueve plantas útiles por procedencia para categorizar, de acuerdo con el valor de la calificación total, el índice de daño foliar por ozono; de tal manera que los individuos de las procedencias consideradas pueden estar incluidos dentro de las siguientes categorías: 0 = muerta; 1–8 = daño muy severo; 9–14 = daño severo; 15–21 daño moderado; 22–28 = daño ligero; 29–35 daño muy ligero; y > 36 = síntomas no visibles (Miller, 1973).

levels: higher and lower. Branch mortality is determined only at the lower level of the plant (Table 1).

Damage categorization. At the end of each evaluation, the scores obtained for each of the nine useful plants per provenance were added up in order to categorize the index of foliar damage by ozone according to the total score, so that the plants from each provenance may be included within one of the following categories: 0 = dead; 1–8 = very severe damage; 9–14 = severe damage; 15–21 = moderate damage; 22–28 = light damage; 29–35 = very light damage, and > 36 = no visible symptoms (Miller, 1973).

Abies religiosa

Abies religiosa

Fechas y escala de evaluación. Las evaluaciones cualitativas en el oyamel se realizaron a finales de la estación anual de desarrollo del follaje, con la ayuda de la escala de evaluación cualitativa de Miller (1973), modificada por Alvarado (1989), que consta de tres parámetros: coloración del follaje, retención de hojas y mortalidad de ramas. Para evaluar el daño se divide la copa de la planta en seis partes iguales (Cuadro 2).

Evaluation dates and scale. Qualitative evaluations were carried out in all sacred fir provenances at the end of the annual leaf development season, with the help of Miller’s (1973) qualitative evaluation scale, modified by Alvarado (1989), which consists of three parameters, namely: leaf coloring, leaf retention and branch mortality. In order to evaluate the damage, the tree crown is divided into six sixths (Table 2).

Categorización del daño. Al final se sumaron las calificaciones de cada una de las nueve plantas útiles por procedencia para categorizar, de acuerdo con el valor de la calificación total, el índice de daño foliar por ozono en algunas de las siguientes categorías: 0-10 = daño muy severo; 11–20 = daño severo; 21–30 = moderado; 31–40 = daño ligero; > 40 daño muy ligero (Alvarado, 1989).

Damage categorization. At the end of each evaluation, the scores obtained for each of the nine useful plants per provenance were summed up, and the index of foliar damage by ozone was categorized according to the value of the total score, so that the plants from each provenance may be included within one of the following categories: 0–10 = very severe damage; 11–20 = severe damage; 21–30 = moderate damage; 31–40 = light damage; > 40 = very light damage (Alvarado, 1989).

Origen de las 20 procedencias de pino y oyamel La semilla de las procedencias de pino y oyamel se colectaron en diferentes bosques naturales localizados en el Eje Neovolcánico Transversal, a partir del estado de Veracruz y concluyendo en el estado de Colima; también se obtuvieron por donación de diversos bancos de germoplasma forestal, con el objeto de tener la mayor variabilidad genética posible (Cuadro 3).

Origin of the 20 provenances of pine and Sacred fir The seeds from the various provenances of pine and sacred fir were collected in different natural forests located on the Transverse Neovolcanic Axis, from the state of Veracruz to the state of Colima; however, seeds of both species were also donated by several forest germ plasm banks, in order to cover the largest possible genetic variability (Table 3).

36

Hernández y Benavides, Sensibilidad de 20 procedencias de pino...

Cuadro 1. Escala de evaluación cualitativa para determinar los daños por oxidantes fotoquímicos en pinos.* Parámetros

Calificación

Retención de acículas (Número de años retenidas) Nivel superior de la copa

0-6

Nivel inferior de la copa

0-6

Condición de acículas (Un valor dado para cada brote anual) Nivel superior de la copa Verde

4

Bandeado y/o moteado clorótico

2

Amarillamiento uniforme o necrosis

0

Nivel inferior de la copa Verde

4

Bandeado y/o moteado clorótico

2

Amarillamiento uniforme o necrosis

0

Longitud de acículas Nivel superior de la copa Promedio igual o mayor a la longitud normal

1

Promedio menor a la longitud normal

0

Nivel inferior de la copa Promedio igual o mayor a la longitud normal

1

Promedio menor a la longitud normal

0

Mortalidad de ramas (Exclusivo del nivel inferior de la copa) Mortalidad normal

1

Mortalidad marcada

0

Miller (1973).

Table 1. Qualitative evaluation scale for determining the damage by photochemical oxidants in pines.* Parameters

Score

Needle retention (Number of years during which they are retained) Higher crown level

0-6

Lower crown level

0-6

Condition of the needles (A value ascribed for each annual sprout) Higher crown level Green

4

Chlorotic banding and/or spotting

2

Even yellowing or necrosis

0

Lower crown level Green

4

Chlorotic banding and/or spotting

2 Continued Table 1...

37

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 32-51

Continued Table 1...

Parameters

Score Even yellowing or necrosis

0

Needle length Higher crown level Average equal to or above normal length

1

Average equal to or below normal length

0

Lower crown level Average equal to or above normal length

1

Average equal to or below normal length

0

Branch mortality (Exclusively at the lower crown level) Normal mortality

1

Marked mortality

0

Miller (1973).

Cuadro 2. Escala de evaluación cualitativa para determinar los daños por oxidantes fotoquímicos en oyamel.* Parámetros

Calificación

Coloración del follaje (Un valor para cada sexto) Verde

1

Otro color (café rojizo o blanquecino)

0

Retención de hojas (Un valor para cada sexto) Año actual

0

Año 2

2

Año 3

4

Año 4

6

Año 5 (o subsecuentes)

8

Mortalidad de ramas (Un valor para cada sexto) 0 – 33 %

4

33 – 66 %

2

> 66 %

0

Miller (1973), modificada por Alvarado (1989).

38

Hernández y Benavides, Sensibilidad de 20 procedencias de pino...

Table 2. Qualitative evaluation scale for determining the damage by photochemical oxidants in Sacred firs.* Parameters

Score

Leaf color coloring (One value for each sixth) Green

1

Another color (reddish brown or whitish)

0

Leaf retention (One value for each sixth) Current year

0

Year 2

2

Year 3

4

Year 4

6

Year 5 (or subsequent years)

8

Branch mortality (One value for each sixth) 0 – 33 %

4

33 – 66 %

2

> 66 %

0

Miller (1973), modified by Alvarado (1989).

Resultados y Discusión

Results and Discussion

Determinación del índice del daño foliar por ozono en campo

In-field determination of the index of foliar damage by ozone

Pinus hartwegii. La sintomatología inducida por el ozono que se identificó en las acículas de mayor antigüedad consistió en moteado y bandeado clorótico, defoliación prematura y acortamiento. Este mismo tipo de daño ha sido descrito por diversos autores, en P. ponderosa Douglas ex C. Lawson y P. strobus L. (Middleton y Haagen-Smit, 1961; Miller, 1973; McLaughlin, 1985; Miller et al., 1994; Miller et al., 2002).

Pinus hartwegii. The observed ozone-induced symptomatology included chlorotic spotting and banding, premature defoliation and shortening of the needles; these symptoms were present in the older specimens. The same kind of damage has been described by various authors in such pine species as P. ponderosa Douglas ex C. Lawson and P. strobus L. (Middleton and Haagen-Smit, 1961; Miller, 1973; McLaughlin, 1985; Miller et. al., 1994; Miller et al., 2002).

En estudios previos en el Desierto de los Leones, se reconoció que P. hartwegii muestra el daño característico por oxidantes fotoquímicos, y muy en especial por ozono (Bauer y Hernández-Tejeda, 1986; Hernández-Tejeda y Bauer, 1989; Miller et al., 2002; Bauer y Hernández-Tejeda, 2007).

Previous studies on the vegetation of Desierto de los Leones, in particular on P. hartwegii, showed that this species manifests the damage caused by photochemical oxidants, especially by ozone (Bauer and Hernández-Tejeda, 1986; Hernández-Tejeda and Bauer, 1989; Miller et al., 2002; Bauer and HernándezTejeda, 2007).

En la primera evaluación, inmediatamente después de la plantación y durante la segunda, ninguna de las procedencias presentaron daño foliar por ozono; sin embargo, a los dos años consecutivos de seguimiento, la mayoría de ellas tuvo algún tipo de síntoma característico, en mayor o menor grado.

Both in the first evaluation, carried out immediately after the plantation, and during the second evaluation, none of the provenances showed any type of foliar damage by ozone; nevertheless, after a follow-up during two consecutive years, most provenances manifested some characteristic symptom of this type, to a larger or lesser extent.

39

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 32-51

Cuadro 3. Listado de las 12 procedencias de Pinus hartwegii Lindl. y ocho de Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham. ensayadas en el parque Desierto de los Leones, Distrito Federal.

Número

Procedencia

Años de colecta y otros datos

Pinus hartwegii Lindl.

01

Nevado de Colima, Col.

Árboles: 1, 2, 6, 7 y 8

02

Cofre de Perote, Ver.

Árboles 1-9, PH2

03

198-99 (Nevado de Toluca), Edo. de Méx.

PH3

04

199-99 (Nevado de Toluca), Edo. de Méx.

PH4

05

201-01 (Nevado de Toluca), Edo. de Méx.

PH5

06

202-00 (Nevado de Toluca), Edo. de Méx.

PH6

07

DISEFO (Coatepec de Harinas), Edo. de Méx.

2003 PH7

08

Amecameca, Edo. de Méx.

PH8

09

Volcán pelado, D. F.

023-99

10

Izta-Popo, Edo. de Méx.

008-00

11

Zoquiapan, Edo. de Méx.

010-00

12

San Antonio, Ajusco, D. F.

005-03

Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham.

1

Nevado de Colima, Col.

2003, árbol 10

2

Cofre de Perote, Ver.

2003

3

Nevado de Toluca, Edo. de Méx.

2003

4

DISEFO (Coatepec de Harinas), Edo. de Méx.

AR2, A1

5

San Nicolás Coatepec, Edo. de Méx.

024-97

6

Santa Ana Tlacotenco, D. F.

001-04

7

La Soledad, Tlax.

010-02

8

Milpa Alta, D. F.

011-02

Table 3. List of the 12 Pinus hartwegii Lindl. and eight Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham. provenances, assayed in the Desierto de los Leones park, in Distrito Federal.

Number

Provenance

Collection years and other data

Pinus hartwegii Lindl.

01

Nevado de Colima, Col.

Trees: 1, 2, 6, 7 and 8

02

Cofre de Perote, Ver.

Trees 1-9, PH2

03

198-99 (Nevado de Toluca), Edo. de Méx.

PH3

04

199-99 (Nevado de Toluca), Edo. de Méx.

PH4

05

201-01 (Nevado de Toluca), Edo. de Méx.

PH5

06

202-00 (Nevado de Toluca), Edo. de Méx.

PH6

07

DISEFO (Coatepec de Harinas), Edo. de Méx.

2003 PH7

08

Amecameca, Edo. de Méx.

PH8 Continued Table 3...

40

Hernández y Benavides, Sensibilidad de 20 procedencias de pino...

Continued Table 3...

Number

Provenance

Collection years and other data

09

Volcán Pelado, D. F.

023-99

10

Izta-Popo, Edo. de Méx.

008-00

11

Zoquiapan, Edo. de Méx.

010-00

12

San Antonio, Ajusco, D. F.

005-03

Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham.

1

Nevado de Colima, Col.

2003, tree 10

2

Cofre de Perote, Ver.

2003

3

Nevado de Toluca, Edo. de Méx.

2003

4

DISEFO (Coatepec de Harinas), Edo. de Méx.

AR2, A1

5

San Nicolás Coatepec, Edo. de Méx.

024-97

6

Santa Ana Tlacotenco, D. F.

001-04

7

La Soledad, Tlax.

010-02

8

Milpa Alta, D. F.

011-02

La tercera evaluación de campo reveló que las procedencias más prometedoras, por su tolerancia al ozono troposférico, fueron las siguientes: 198-99 (Nevado de Toluca), que corresponde a la categoría de “daño muy ligero” y cuya calificación, de acuerdo con la escala de evaluación cualitativa de Miller, estuvo entre 29 y 35. Asimismo, la procedencia del Nevado de Colima presentó un índice de “daño ligero”, entre 22 y 28.

The third field evaluation revealed the following provenances as the most promising ones, given their tolerance to troposhperic ozone: 198-99 (Nevado de Toluca), located within the “very light damage” category and whose score, according to Miller’s qualitative evaluation scale, ranged between 29 and 35. Likewise, the Nevado de Colima provenance had a “light damage” index between 22 and 28.

En las restantes 10 procedencias se observó el daño foliar definido como un moteado clorótico y algunas ocasiones un bandeado clorótico, en las acículas más viejas, con índices de daño entre las categorías de daño moderado y daño severo, por lo que no se recomiendan para la reforestación del parque Desierto de los Leones.

Foliar damage defined as chlorotic spotting and, on certain occasions, chlorotic banding, was observed in the 10 remaining provenances in the oldest needles, with damage rates ranging between the categories of moderate damage and severe damage; therefore, they are not recommended for the reforestation of the Desierto de los Leones park.

La procedencia más sensible fue la de Zoquiapan, Edo. de Méx., cuyos síntomas más comunes consistieron en moteado y bandeado clorótico en las acículas de dos años de edad (Figura 1), lo que sugiere no utilizar, bajo ninguna circunstancia dicha procedencia para la reforestación del lugar.

The most sensitive provenance was Zoquiapan, Edo. de Méx., where the most common symptoms were chlorotic spotting and banding in needles aged 2 years (Figure 1); therefore, it is suggested that this provenance be under no circumstances used for reforesting the area.

Se ha documentado que P. hartwegii es la especie con mayor sensibilidad al ozono de todas las nativas de México (Hernández-Tejeda y Bauer 1982; Hernández-Tejeda y Bauer, 1986); por lo tanto, es incuestionable la importancia de identificar plantas de ese taxon forestal, capaces de sobrevivir ante las condiciones adversas de contaminación atmosférica, bajas temperaturas invernales y sequías prolongadas prevalecientes en la zona metropolitana de la Ciudad de México, con el propósito de no alterar los ecosistemas naturales presentes al introducir especies exóticas o fuera de nicho, tal como sucedió con Pinus radiata, que se plantó indiscriminadamente en la Ciudad de México y en todas las áreas forestales al sur del Distrito Federal, sin éxito alguno.

P. hartwegii has been documented as the most sensitive species to ozone of all native species of Mexico (Hernández-Tejeda and Bauer 1982; Hernández-Tejeda and Bauer, 1986); hence, the unquestionable importance of finding plants of the same forest species that are capable of surviving the adverse conditions of air pollution, low winter temperatures and long droughts occurring in the south of the metropolitan area of Mexico City in order to avoid the alteration of the current natural ecosystems through the introduction of exotic or out-of-niche species, as in the case of Pinus radiata, which was indiscriminately and unsuccessfully planted in Mexico City and in all the forest areas of the south of the Distrito Federal.

41

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 32-51

Abies religiosa. La sintomatología inducida por el ozono en las hojas de mayor edad inició como un imperceptible punteado blanquecino en el haz, el cual al paso del tiempo formó una coalescencia y se transformó en una lesión mayor, con coloración café-rojiza. El envés de las hojas más viejas conservó su coloración verde normal; es decir, el síntoma característico es exclusivo del haz. La sintomatología antes descrita ha sido identificada por otros investigadores en la misma especie forestal (Alvarado, 1989; Alvarado et al., 1993; Alvarado y Hernández-Tejeda, 2002).

Abies religiosa. The ozone-induced symptomatology in the oldest leaves began as an imperceptible whitish spotting on the leaf topside, which, over time, formed coalescence and became a more serious injury, with a reddish-brown coloring. The underside of the oldest leaves preserved their normal green color; i.e., the characteristic symptom is exclusive of the topside of the leaves in this species. The symptomatology described above has been identified by other researchers in the same forest species (Alvarado, 1989; Alvarado et al., 1993; Alvarado and Hernández-Tejeda, 2002).

Figura 1. Moteado y bandeado clorótico inducidos por ozono en las acículas de dos años de edad de Pinus hartwegii Lindl. procedente de Zoquiapan, Edo. de Méx.

Figure 1. Ozone-induced chlorotic spotting and banding in 2 year-old needles of Pinus hartwegii Lindl. from Zoquiapan, Edo. de Méx.

42

Hernández y Benavides, Sensibilidad de 20 procedencias de pino...

Durante la primera evaluación, inmediatamente después de la plantación, las ocho procedencias no presentaron ningún tipo de daño foliar por ozono; sin embargo, a los dos años consecutivos de evaluación, la mayoría de ellas evidenció algún síntoma característico, en mayor o menor grado.

During the first evaluation, immediately after planting, the eight provenances showed no type of foliar damage by ozone; however, after two consecutive years after the evaluation, most of them manifested some type of symptom characteristic of foliar damage, to a higher or lesser extent.

La procedencia con el menor índice de daño más bajo por ozono en su follaje fue la que se recolectó en El Cofre de Perote, Ver., dentro de la categoría de “daño muy ligero” y su calificación, de acuerdo con la escala de evaluación cualitativa, fue mayor a 40. Cabe señalar que las plantas de dicho origen también toleraron las bajas temperaturas y las sequías durante el mismo periodo de evaluación. La de La Soledad, Tlax., registró un índice de daño inferior y se le catalogó dentro de la categoría de “daño ligero”, con un intervalo de 31 a 40.

The provenance that manifested the smallest index of damage by ozone in its foliage was Cofre de Perote, Ver., considered within the category of “very light damage” and with a score above 40 according to the qualitative evaluation scale.

It should be noted that this provenance also proved tolerant to low temperatures and drought during the same evaluation period. Another provenance with a lower damage index was La Soledad, Tlax., considered within the “light damage” category, with a score ranging between 31 and 40.

Por el contrario, los ejemplares con la menor tolerancia al daño por ozono fueron los de Milpa Alta, D. F., cuyos síntomas más comunes fueron el punteado blanquecino, seguido de una coloración café-rojiza, del haz de las hojas más viejas (Figura 2); se les ubicó en la categoría de “daño severo”, y se les calificó en la clase de 11 a 20. Es decir, esta procedencia es la menos recomendada para la reforestación del parque Desierto de los Leones, por su gran sensibilidad al ozono troposférico.

On the other hand, the provenance with the least tolerance to damage by ozone was Milpa Alta, D. F., whose most common symptoms were whitish spotting followed by reddish-brown coloring on the topside of the oldest leaves (Figure 2), considered within the “severe damage” category and rated 11 to 20. I.e., this provenance is the least recommended for the reforestation of the Desierto de los Leones park, in D.F., due to its high sensitivity to tropospheric ozone.

Comparación del índice del daño foliar por ozono en campo a través del tiempo

Comparison of the indices of foliar damage by ozone in the field through time

Pinus hartwegii. El análisis de los datos de campo manifiesta los cambios ocurridos en la sintomatología del daño ocasionado por el ozono troposférico en el follaje de mayor edad de todas las procedencias. La primera evaluación no mostró ningún tipo de daño, en cambio en la segunda los síntomas se observaron de manera diferencial entre las procedencias, en especial en el follaje de dos años de edad, independientemente del sitio de plantación; es decir, la respuesta fue similar entre y dentro de los sitios, así como entre y dentro de las tres altitudes sobre el nivel del mar, señaladas en el apartado de los Materiales y Métodos.

Pinus hartwegii. The field data analysis shows the changes occurred in the symptoms of damage caused by tropospheric ozone in the foliage of the oldest trees from all provenances. The first evaluation did not show any type of damage; however, during the second, the symptoms became differentially evident between provenances, especially in the 2-year-old foliage, regardless of the planting site. I.e., the response was similar within and between the sites, and within and between the three altitudes above sea level mentioned in the Materials and Methods section.

According to the results, it is possible to arrange the list of the 12 Pinus hartwegii provenances in ascending order of sensitivity (Table 4).

De acuerdo con los resultados, es posible enumerar de menor a mayor grado de sensibilidad a las 12 procedencias de P. hartwegii (Cuadro 4).

43

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 32-51

Figura 2. Coloración café-rojiza inducida por ozono en el haz de las hojas de mayor edad en el oyamel procedente de Milpa Alta, Distrito Federal.

Figure 2. Ozone-induced reddish-brown coloring on the topside of the oldest leaves of Sacred firs from Milpa Alta, Distrito Federal.

Las plántulas de todas y cada una de las procedencias antes citadas manifestaron algún síntoma de daño por ozono, en mayor o menor proporción (Figura 3), durante los dos años de evaluación cualitativa. La procedencia con mayor grado de tolerancia al ozono troposférico fue la denominada como 198-99 del Nevado de Toluca, Edo. de Méx., y en segundo lugar la del Nevado de Colima, por lo que ambas serian la mejor opción para la reforestación de los bosques del Valle de México, donde las concentraciones de ozono rebasen la norma de calidad del aire.

Each and every one of the above provenances manifested some symptom of damage by ozone in a higher or lesser proportion (Figure 3), during the two years of qualitative evaluation. The provenance with the highest degree of tolerance to tropospheric ozone was known as 198-99 on Nevado de Toluca, in the Edo. de Méx., and the second was Nevado de Colima; the two are therefore the best options for the reforestation of the Valley of Mexico, where ozone concentrations are above the air quality standard.

All the pine provenances survived the critical conditions, especially the low temperatures, as indicated by the information collected in a parallel study to this one on tolerance to cold, according to which P. hartwegii specimens from Nevado de Colima were the most resistant to cold under field conditions at extreme temperatures of -15 °C. Likewise, all the assayed provenances were tolerant to winter temperatures of -5 °C. 44

Hernández y Benavides, Sensibilidad de 20 procedencias de pino...

Cuadro 4. Sensibilidad relativa de las 12 procedencias de Pinus hartwegii Lindl. al ozono troposférico en el Desierto de los Leones, Distrito Federal.

Procedencia o lote de Pinus hartwegii Lindl.

Orden de sensibilidad

198-99 (Nevado de Toluca), Edo. de Méx.

1

Nevado de Colima, Col.

2

San Antonio- Ajusco, D. F.

3

Cofre de Perote, Ver.

4

201-01 (Nevado de Toluca), Edo. de Méx.

5

202-00 (Nevado de Toluca), Edo. de Méx.

6

Volcán pelado, D. F.

7

DISEFO (Coatepec de Harinas), Edo. de Méx.

8

Izta-Popo, Edo. de Méx.

9

Amecameca, Edo. de Méx.

10

199-99 (Nevado de Toluca), Edo. de Méx.

11

Zoquiapan, Edo. de Méx.

12

Número 1 = Menor sensibilidad; Número 12 = Mayor sensibilidad.

Table 4. Relative sensitivity of the 12 Pinus hartwegii Lindl. provenances to tropospheric in Desierto de los Leones, Distrito Federal.

Pinus hartwegii Lindl. provenance or plot

Order of sensitivity

198-99 (Nevado de Toluca), Edo. de Méx.

1

Nevado de Colima, Col.

2

San Antonio- Ajusco, D. F.

3

Cofre de Perote, Ver.

4

201-01 (Nevado de Toluca), Edo. de Méx.

5

202-00 (Nevado de Toluca), Edo. de Méx.

6

Volcán Pelado, D. F.

7

DISEFO (Coatepec de Harinas), Edo. de Méx.

8

Izta-Popo, Edo. de Méx.

9

Amecameca, Edo. de Méx.

10

199-99 (Nevado de Toluca), Edo. de Méx.

11

Zoquiapan, Edo. de Méx.

12

Number 1 = Lowest sensitivity; Number 12 = Highest sensitivity.

Los ejemplares de pino sobrevivieron a las condiciones críticas, pero sobre todo a las bajas temperaturas, la procedencia de P. hartwegii del Nevado de Colima fue la más resistente ante el frío, bajo condiciones de campo, a temperaturas extremas de -15 °C. Asimismo, se confirmó que todas las procedencias ensayadas fueron tolerantes a temperaturas invernales de -5 °C.

The Nevado de Colima provenance –the second in tolerance to high tropospheric ozone concentrations registered in the study area and the first in tolerance to winter cold– is recommended with a high degree of certainty for use in the reforestation of southern and southwestern Mexico City. However, the provenance known as 198-99 (Nevado de Toluca, Edo. de Méx.) is also an excellent option, as it is the most tolerant to tropospheric ozone.

45

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 32-51

Con un alto grado de certidumbre se recomienda, para su utilización en la reforestación de los bosques del sur y suroeste de la Ciudad de México, a la procedencia del Nevado de Colima, que fue la segunda en tolerancia a las altas concentraciones de ozono troposférico registradas en el área de interés, y la primera en tolerancia al frío que ocurre en épocas invernales. Asimismo, la denominada 198-99 del Nevado de Toluca, Edo. de Méx. es otra excelente opción, por ser la más resistente al O3.

The search for an alternative that may allow recovery of the normal health condition of the forests of the Valley of Mexico from the effects of photochemical oxidants, especially tropospheric ozone, as well as of other factors, is a task to which the scientific community must attended by generating the information that will allow decision makers to propose alternatives to improve the current conditions and propitiate a more auspicious space to the vegetal communities; this, in turn, would allow to prevent or reduce their deterioration and restore

Figura 3. Procedencia de Zoquiapan, Edo. de Méx., con moteado y bandeado clorótico en las acículas más viejas, plantada en el Desierto de los Leones, D. F. Figure 3. Zoquiapan, Edo. de Méx., provenance planted in Desierto de los Leones, Distrito Federal, with chlorotic spotting and banding in the oldest needles. the conditions of those forest areas that are most affected, whereby the environmental services would be preserved and improved in quality and/or quantity.

Buscar una alternativa para recuperar la condición normal de salud de los bosques del Valle de México a partir del impacto de los oxidantes fotoquímicos, por el ozono troposférico y otros factores, es una tarea que debe ser atendida por la comunidad científica, con el objeto de generar la información que permita a los tomadores de decisiones proponer alternativas para mejorar

The same methodology that was used in this study has been applied to other studies in Mexico since the 1980s. For

46

Hernández y Benavides, Sensibilidad de 20 procedencias de pino...

la situación actual y propiciar un espacio más promisorio a las comunidades vegetales, lo que a su vez ayudará a prevenir o disminuir su deterioro y restaurar las condiciones de aquellas áreas forestales más afectadas, de manera que se preservarían y mejorarían los servicios ambientales en calidad o en cantidad.

instance, in Ajusco, in the Distrito Federal, P. hartwegii and P. montezumae stands were evaluated at the end of each of four consecutive 66-day periods starting in January, 1980 (Hernández-Tejeda and Bauer, 1982). The authors concluded that the impact of ozone on the foliage of adult trees of both pine species increases with time; however, P. hartwegii was the species that manifested the highest degree of damage.

Existen algunos estudios en México, desde inicios de los años 80, en los cuales se ha aplicado la misma metodología utilizada en este estudio. Por ejemplo, en El Ajusco, D. F., se evaluaron rodales de P. hartwegii y P. montezumae por un periodo de cuatro fechas consecutivas, cada 66 días, a partir de enero de 1980 (Hernández-Tejeda y Bauer, 1982). Los autores concluyeron que en ambas especies de pino el impacto del ozono sobre el follaje de los árboles adultos se acentúa a medida que transcurre el tiempo; sin embargo P. hartwegii manifestó el mayor grado de afectación.

Abies religiosa. The analysis of the field data made it possible to determine that the changes that occurred in the oldest foliage of the 8 sacred fir provenances after two consecutive years of evaluation were due to the concentrations of tropospheric ozone present in Desierto de los Leones, in Distrito Federal. The first evaluation did not show any type of damage; conversely, the symptoms became more evident during the second evaluation, showing differences between the provenances, but especially in the two-year-old foliage, regardless of the planting site. i.e., the response was very similar within and between the sites, as well as within and between the three altitudes above the sea level, just as in the case of the P. hartwegii provenances.

Abies religiosa. El análisis de los datos de campo permitió determinar que los cambios ocurridos en el follaje de mayor edad de las ocho procedencias de oyamel después de dos años consecutivos de evaluación responden a las concentraciones del ozono troposférico presente en el Desierto de los Leones, D. F. La primera evaluación no mostró ningún tipo de daño, en cambio durante la segunda los síntomas se hicieron más evidentes de manera diferencial entre las procedencias, pero muy en especial en el follaje de dos años de edad, independientemente del sitio de plantación; es decir, la respuesta fue similar entre y dentro de los sitios, así como entre y dentro de las tres altitudes, tal y como ocurrió con las procedencias de P. hartwegii.

The sensitivity of the eight provenances of Abies religiosa may be determined according to the observed results, as shown, in ascending order, in Table 5.

Table 5. Relative sensitivity of the 8 provenances of Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham. to tropospheric ozone in Desierto de los Leones, Distrito Federal.

Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham. provenance or plot

De acuerdo con los resultados observados es posible definir, de menor a mayor grado, la sensibilidad de las ocho procedencias de A. religiosa (Cuadro 5).

Cuadro 5. Sensibilidad relativa de las ocho procedencias de Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham. al ozono troposférico en el Desierto de los Leones, Distrito Federal.

Lote de Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham.

Orden de sensibilidad

Order of sensitivity

Cofre de Perote, Ver.

1

La Soledad, Tlax.

2

Nevado de Colima, Col.

3

DISEFO (Coatepec de Harinas), Edo. de Méx.

4

Nevado de Toluca, Edo. de Méx.

5

Cofre de Perote, Ver.

1

Santa Ana Tlacotenco, D. F.

6

La Soledad, Tlax.

2

San Nicolás Coatepec, Edo. de Méx.

7

Nevado de Colima, Col.

3

Milpa Alta, D. F.

8

DISEFO (Coatepec de Harinas), Edo. de Méx.

4

Nevado de Toluca, Edo. de Méx.

5

Santa Ana Tlacotenco, D. F.

6

San Nicolás Coatepec, Edo. de Méx.

7

Milpa Alta, D. F.

8

Number 1 = Lowest sensitivity; Number 8 = Highest sensitivity.

The provenance with the highest tolerance to ozone and to all the critical conditions of Desierto de los Leones, D. F., was Cofre de Perote, Ver. (Figure 4). The second in tolerance was La Soledad, Tlax. Conversely, Milpa Alta, D. F., manifested the highest index of leaf damage by ozone.

Número 1 = Menor sensibilidad; Número 8 = Mayor sensibilidad.

47

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 32-51

La procedencia más tolerante al ozono y a todas las condiciones críticas del Desierto de los Leones, D. F. fue la de El Cofre de Perote, Ver. (Figura 4). El segundo lugar en tolerancia lo ocupó la procedencia de La Soledad, Tlax. Por el contrario, la de Milpa Alta, D. F. es la que manifestó el mayor índice de daño por ozono en el follaje.

The fact that the Perote, Ver., provenance was used as a border in most planting sites is noteworthy, since many seeds from this locality were collected. Perhaps because it is smaller than other species, it succeeded better in adapting to all the critical conditions of Desierto de los Leones, D. F. Often only

Figura 4. Procedencia de El Cofre de Perote, Ver., con “daño muy ligero” por ozono, plantada en el Desierto de los Leones, Distrito Federal.

Figure 4. Cofre de Perote, Ver., provenance, with “very light damage” from ozone, planted in Desierto de los Leones, in the Distrito Federal.

Cabe hacer mención que la procedencia de Perote, Ver., se utilizó como bordo en la mayoría de los sitos de plantación, porque se recolectó bastante semilla de dicha localidad.

Quizá por ser de porte más pequeño que las demás, se adaptó mejor a todas las condiciones críticas del Desierto de los Leones, D. F. Con frecuencia era posible observar que solo las plantas de los bordes de algunas parcelas útiles se mantenían verdes, después de un año de evaluación continua.

the plants of the borders of certain useful plots were observed to remain green after a year of continuous evaluation.

Most of the provenances could not be weighted two years after planting because they were unable to tolerate the extreme conditions of cold and drought existing in Desierto de los Leones, D. F. There may have been certain provenances tolerating the high ozone concentrations that are constantly

48

Hernández y Benavides, Sensibilidad de 20 procedencias de pino...

La mayoría de las procedencias no se pudieron ponderar después de dos años de plantadas, debido a que no toleraron las condiciones extremas de frío y sequía presentes en el Desierto de los Leones, D. F. La existencia de procedencias tolerantes a las altas concentraciones de ozono que se registran constantemente en los bosques del Valle de México se ignora, ya que el frío, la falta de agua y humedad en el suelo impidieron la realización de posteriores evaluaciones.

registered in the forests of the Valley of Mexico; however, this will never be known, since the cold and the lack of water and of soil moisture did not allow subsequent evaluation.

Most of the Sacred fir provenances did not survive the critical conditions, but, above all, they did not survive the low temperatures and the drought during the estimation period.

The Cofre de Perote, Ver., provenance of Sacred fir is recommended with a high degree of certainty for use in the reforestation plans of the forests of southern and southwestern Mexico City because it proved to be tolerant to the current high concentrations of tropospheric ozone as well as to drought, both under field conditions.

La mayoría de las procedencias de oyamel no sobrevivieron a las condiciones críticas, pero sobre todo a las bajas temperaturas y a la sequía durante el periodo de estudio.

Con alto grado de certidumbre se recomienda, para su utilización en los planes de reforestación de los bosques del sur y suroeste de la Ciudad de México, la procedencia de oyamel del Cofre de Perote, Ver., porque toleró las altas concentraciones de ozono troposférico y fue la más resistente a la sequía, bajo condiciones de campo.

Milpa Alta, D. F., on the other hand, is not recommended for reforesting under any circumstances, as it was the provenance most susceptible to damage by ozone and the most sensitive to cold. Nevado de Colima can withstand certain damage due to ozone and occupies the third place in tolerance; however, it is highly sensitive to drought.

Por el contrario, la procedencia de Milpa Alta, D. F. no se recomienda para reforestar, bajo ninguna circunstancia, ya que fue la más susceptible al daño por ozono y la más sensible al frío. La del Nevado de Colima soporta ciertos daños por ozono, y ocupa el tercer lugar de tolerancia; sin embargo, es muy sensible a la sequía.

Furthermore, Coatepec de Harinas, Edo. de Méx., was the provenance with the best reaction to cold; however, it does not tolerate drought and occupies the fourth place in sensitivity to high ozone concentrations registered in the study area; for this reason, its use or recommendation is left to the criterion of decision makers.

De forma complementaria a lo anterior, es conveniente señalar que la procedencia de Coatepec de Harinas, Edo. de Méx., mostró la mejor reacción al frío, no tolera la sequía y además ocupó el cuarto lugar en sensibilidad a las altas concentraciones de ozono registradas en el área de estudio, por lo que su uso o recomendación queda a criterio de los tomadores de decisión.

Finally, a noteworthy alternative that may prevent the mortality of Sacred fir seedlings after field and open-sky transplanting is the use of nurse plants for protection during their first year of survival and acclimation; this would allow the sacred fir plants to gradually adapt to the harshness and critical conditions of the final planting site.

Finalmente, es importante resaltar que una alternativa para evitar la mortalidad de las plántulas de oyamel, después del trasplante en campo y a cielo abierto, es la utilización de plantas nodrizas, que podrían protegerlas durante el primer año de supervivencia y aclimatación, de tal manera que las plantas de oyamel se adapten paulatinamente a las inclemencias y condiciones críticas del lugar final de plantación.

Conclusions The index of foliar damage due to ozone in all 20 pine and sacred fir provenances indicates that each and all of these manifest damage induced by tropospheric ozone to a higher or lesser extent. Likewise, the damage became more serious in the foliage of the older plants in all the studied provenances.

Conclusiones

Ozone affects needle coloring and retention in all 12 P. hartwegii provenances and leaf coloring and retention in the 8 A. religiosa provenances, regardless of the planting site of either species, both between and within the three altitudes above the sea level of the Desierto de los Leones park in the Distrito Federal.

El índice de daño por ozono, en el follaje de las 20 procedencias de pino y oyamel, indica que todas y cada una de ellas presentan un daño inducido por el ozono troposférico en mayor o menor grado. Asimismo, al paso del tiempo se agravaron los daños en el follaje de mayor edad de todas las procedencias bajo estudio.

El ozono afecta la coloración y la retención de las acículas de las 12 procedencias de P. hartwegii, el mismo efecto se observa en las hojas de las ocho procedencias de A. religiosa, 49

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 32-51

independientemente del sitio de plantación de ambas especies, así como entre y dentro de las tres altitudes sobre el nivel del mar, del parque Desierto de los Leones, Distrito Federal.

The most tolerant provenances to tropospheric ozone registered in Desierto de los Leones, D. F. were 198-99 Nevado de Toluca, Edo. de Méx., for P. hartwegii, and Cofre de Perote, Ver. for Abies religiosa.

La procedencia de Pinus hartwegii 198-99 del Nevado de Toluca, Edo. de Méx. y la de Abies religiosa del Cofre de Perote, Ver. fueron las más tolerantes a las concentraciones de ozono troposférico registradas en el Desierto de los Leones, D. F.

Conflict of interests

Conflicto de intereses

Contribution by author

The authors declare no conflict of interests.

Tomás Hernández Tejeda: definition of the specific objectives of the study; compilation of bibliographic information on the sensitivity of pines and Sacred firs to ozone; participation in the establishment of field experimental plots and in the planting of trees from all 20 provenances; evaluation and in-field data collection; analysis of the obtained information and discussion of the results; development of the conclusions of the study; Héctor Mario Benavides Meza: management of the funding for carrying out the experiments; formation of the work team within the project; conduction of the process of establishing the experimental plots; coordination of the planting of trees from all 20 provenances of pines and sacred firs, and suggestion of the general objective of this study.

Los autores declaran no tener conflicto de intereses,

Contribución por autor Tomás Hernández Tejeda: definición de los objetivos específicos del estudio; integración de la información bibliográfica sobre la sensibilidad de los pinos y oyamel al ozono; participación en el establecimiento de las parcelas experimentales en campo y en la plantación de las 20 procedencias; evaluación y toma de datos en campo, análisis de la información obtenida y discusión de los resultados; elaboración de las conclusiones del estudio; Héctor Mario Benavides Meza: gestión de financiamiento para realizar los experimentos; integración del equipo de trabajo dentro del proyecto; dirección del proceso de establecimiento de las parcelas experimentales; coordinación de la plantación de las 20 procedencias de pino y oyamel y sugerencia del objetivo general de este estudio.

End of the English version

Referencias Alvarado R., D. 1989. Declinación y muerte del bosque de oyamel (Abies religiosa) en el Sur del Valle de México. Tesis de Maestría en Ciencias. Centro de Fitopatología, Colegio de Postgraduados.

Montecillo, Edo. de Méx., México. 78 p.

Alvarado R., D., L. I. de Bauer and J. Galindo A. 1993. Decline of Sacred fir (Abies religiosa) in a forest park south of Mexico City. Environmental Pollution 80: 115-121.

Alvarado R., D. and T. Hernández-Tejeda. 2002. Decline of Sacred fir in the Desierto de los Leones National Park. In: Fenn, M. E., L. I. de Bauer and T. Hernández-Tejeda (eds.). Urban Air Pollution and Forests: Resources at risk in the Mexico City air basin. Ecological Studies Series, Vol. 156. Springer-Verlag. New York, NY, USA. pp. 243-260. Álvarez, D., G. Laguna and I. Rosas. 1998. Macroscopic and microscopic symptoms in Abies religiosa exposed to ozone in a forest near Mexico City. Environmental Pollution 103:251-259.

Bauer, L. I. de y T. Hernández-Tejeda. 1986. La contaminación: una amenaza para la vegetación en México. Colegio de Postgraduados.

Chapingo, Edo. de Méx., México. 84 p.

Bauer, L. I. de and T. Hernández-Tejeda. 2007. A review of ozone-induced effects on the forests of central Mexico. Environmental Pollution 147(3):446-453.

Bauer, L. I. de, T. Hernández-Tejeda and W. J. Manning. 1985. Ozone causes needle injury and tree decline in Pinus hartwegii at high altitudes in the mountains around Mexico City. Journal of Air Pollution Control Association 35(8):838.

Bauer, L. I. de, T. Hernández-Tejeda and J. M. Skelly. 2000. Air pollution problems in the forested areas of Mexico and Central America.

In: Innes, J. L. and A. H. Haron (eds.). Air pollution and the forests of developing and rapidly industrializing regions. IUFRO Research Series, Vol. 5. CABI Publishing. Wallingford, UK. pp 35-61.

Bravo A., H. and R. Torres. 2002. Air pollution levels and trends in the Mexico City Metropolitan Area. In: Fenn, M. E., L. I. de Bauer and T. Hernández-Tejeda (eds.). Urban air pollution and forests: resources at risk in the Mexico City Air Basin. Ecological Studies Series, Vol. 156. Springer-Verlag. New York, NY, USA. pp. 121-159.

González, A. y V. M. Sánchez. 1961. Los Parques Nacionales de México: Situación actual y problemas. Ediciones del Instituto Mexicano de Recursos Naturales Renovables, A. C. México. pp. 48-49, 94-95.

Hernández-Tejeda, T. y L. I. de Bauer. 1982. Daño por gases oxidantes en pinos y avena, reconocimiento y evaluación en el Ajusco D. F. Revista Chapingo 33-34:19-28.

Hernández-Tejeda, T. y L. I. de Bauer. 1984. Evolución del daño por gases oxidantes en Pinus hartwegii y Pinus montezumae, var. lindleyi en el Ajusco, D. F. Agrociencia 56:183-194.

Hernández-Tejeda, T. y L. I. de Bauer. 1986. Photochemical oxidant damage on Pinus hartwegii at the Desierto de los Leones, D. F. Phytopathology 76(3):377.

Hernández-Tejeda, T. y L. I. de Bauer. 1989. La supervivencia vegetal ante la contaminación atmosférica. Editorial Futura, S. A. Texcoco, Edo. de Méx., México. 79 p.

Hernández-Tejeda, T. and C. Nieto de Pascual P. 1996. Effects of oxidant air pollution on Pinus maximartinezii Rzedowski in the Mexico City region.

Environmental Pollution 92(1):79-83.

Instituto Nacional de Geografía y Estadística (Inegi). 2015. Número de vehículos de motor registrados en circulación en el Distrito Federal. <http://www.inegi.org.mx/lib/olap/consulta/general _ ver4/ MDXQueryDatos.asp?#Regreso&c=13158> (marzo de 2015).

Jáuregui O., E. 2004. El clima de la Ciudad de México. Plaza y Valdés editores.

Universidad Nacional Autónoma de México. México, D. F., México.

131 p.

50

Hernández y Benavides, Sensibilidad de 20 procedencias de pino...

Krupa, S. V. y L. I. de Bauer. 1976. La ciudad daña los pinos del Ajusco. Revista Panagfa 4(31):5-7.

McLaughlin, S. B. 1985. Effects of air pollution on forests: A critical review. Journal of the Air Pollution Control Association 35(5):512-534.

Middleton, J. T. and A. J. Haagen-Smit. 1961. The occurrence, distribution, and significance of photochemical air pollution in the United States, Canada, and Mexico. Journal of Air Pollution Control Association 11(3):129-134.

Miller, P. R. 1973. Oxidant-induced community change in a mixed conifer forest. In: Naegele, J. A. (ed.). Air pollution damage to vegetation.

American Chemical Society. Washington, DC, USA. Advances in Chemistry Series 122:101-117.

Miller, P. R., L. I. de Bauer, A. Quevedo N. and T. Hernández-Tejeda. 1994.

Comparison of ozone exposure characteristics in forested regions near Mexico City and Los Angeles. Atmospheric Environment 28(1):141-148.

Miller, P. R., L. I. de Bauer and T. Hernández-Tejeda. 2002. Oxidant exposure and effects on pine forests in the Mexico City and Los Angeles, California air basins. In: Fenn, M. E., L. I. de Bauer and T. HernándezTejeda (eds.). Urban Air Pollution and Forests: Resources at Risk in the Mexico City Air Basin. Ecological Studies 156. -Verlag. New York, NY, USA. pp. 335-351.

Rzedowski, J. 1978. La vegetación de México. Editorial Trillas, S. A. México, D. F., México. 357 p.

51

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol.6 (30): 52-65

Artículo / Article

Análisis de semilla, tratamientos pregerminativos de Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. y su crecimiento inicial Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. seed analysis, pre-germination treatments and initial growth Héctor Viveros Viveros1, Juan Diego Hernández Palmeros2, Mario Valerio Velasco García3, René Robles Silva3, César Ruiz Montiel1, Armando Aparicio Rentería1, María de Jesús Martínez Hernández2, Julia Hernández Villa1 y María Luisa Hernández Hernández3 Resumen Enterolobium cyclocarpum es utilizada en la recuperación de zonas deforestadas del bosque seco subtropical. Sin embargo, sus semillas tienen una testa dura e impermeable al agua, lo que ocasiona una germinación lenta y dispareja. Por tal motivo, antes de iniciar la producción de planta de esta especie para reforestaciones y plantaciones, se deben conocer los tratamientos pregerminativos que favorezcan su germinación. Se determinó el peso, el contenido de humedad y la viabilidad de las semillas. Los tratamientos aplicados fueron: testigo, lijado de la semilla, remojo en agua a temperatura ambiente (20 °C) por 96 h, remojo en agua caliente (75 °C) durante 4 h y remojo en ácido sulfúrico concentrado durante 30 min. Las semillas se sembraron en charolas de unicel; como sustrato una mezcla de 75 % de arena y 25 % de tierra de monte; el diseño experimental fue completamente al azar con cuatro repeticiones de 100 semillas por tratamiento. Se evaluó la capacidad germinativa, germinación media diaria, valor pico y germinativo, altura y diámetro basal de las plántulas a los seis meses de edad. Existieron diferencias significativas (P < 0.0001) entre los tratamientos evaluados en los parámetros germinativos y de crecimiento. Los mejores tratamientos pre-germinativos para la semilla de E. cyclocarpum fueron el remojo en ácido sulfúrico y el lijado de la semilla; sin embargo para el crecimiento en diámetro basal y altura de la plántula fueron el lijado y el remojo en agua a temperatura ambiente por 96 h.

Palabras clave: Capacidad germinativa, contenido de humedad de la semilla, germinación media diaria, peso de la semilla, valor germinativo, viabilidad de la semilla.

Abstract Enterolobium cyclocarpum is used in the recovery of deforested areas of subtropical dry forests. However, seeds are hard-coated and impermeable to water, so that germination is slow and uneven. Therefore, before starting the production of seedlings of this species for reforestation and plantations, appropriate pre-germination treatments to encourage germination should be determined. In this study, seed weight, moisture content and viability were estimated, and pre-germination treatments applied, including: controls, sanding the seeds, and soaking the seeds in water at room temperature (20 °C) for 96 h, in hot water (75 °C) for 4 h, and in concentrated sulfuric acid for 30 minutes. The seeds were sown in Styrofoam trays, using as substrate mixture of 75 % sand and 25 % forest soil.

A completely randomized design was used with four replications of 100 seeds for treatment. The germination capacity, mean daily germination, peak and germination value, height and basal diameter of seedlings at six months of age were evaluated. There were significant differences (P < 0.0001) among treatments for all germination and growth parameters. The best pre-germination treatments for prompt seeds germination of E. cyclocarpum were soaking in sulfuric acid and sanding the seed, while sanding and soaking in water at room temperature during 96 h proved best for basal diameter growth and seedling height.

Key words: Germination capacity, seed moisture content, mean daily germination, seed weight, germination value, seed viability.

Fecha de recepción/date of receipt: 27 de abril de 2014; Fecha de aceptación/date of acceptance: 3 de marzo de 2015.

1 Instituto de Investigaciones Forestales, Universidad Veracruzana. Correo-e: heviveros@hotmail.com 2 Facultad de Ciencias Agrícolas Campus Xalapa, Universidad Veracruzana.

3 Universidad del Mar, Campus Puerto Escondido.

Viveros et al., Análisis de semilla, tratamientos pregerminativos de...

Introducción

Introduction

Enterelobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. es una especie con amplia distribución natural, desde México hasta el norte de Sudamérica, así como en Jamaica, Cuba, Trinidad y Guyana (Espejel y Martínez, 1979). En México, se le encuentra en la vertiente del Golfo de México (desde el sur de Tamaulipas hasta la Península de Yucatán), y en la del Pacífico (desde Sinaloa hasta Chiapas) (Manzanilla et al., 2001).

Enterelobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. is a species with a wide natural distribution from Mexico to northern South America, as well as in Jamaica, Cuba, Trinidad and Guyana (Espejel and Martínez, 1979). In Mexico, it is found in the Gulf of Mexico watershed (from southern Tamaulipas to the Yucatán peninsula) and in the Pacific watershed (from Sinaloa to Chiapas (Manzanilla et al., 2001).

Su importancia ecológica radica en que es utilizada en la recuperación de zonas deforestadas del bosque seco subtropical, y sirve de albergue a la fauna silvestre. Se recomienda en programas de enriquecimiento y restauración (Vázquez-Yanes et al., 1999). Desde el punto de vista económico, la madera de E. cyclocarpum está considerada como preciosa, y como tal, es muy cotizada; con ella se elaboran productos que brindan bienes y servicios en las regiones rurales como leña, postes, cercas vivas, sombra, madera industrial rural, forraje y mejoradores de suelo (Espejel y Martínez, 1979; Serratos, 2000). Por sus atributos se espera que en los próximos años se apoye el establecimiento de plantaciones forestales con esta especie (Benítez et al., 2004).

Its ecological importance lies in that it is used in the recovery of deforested areas of the sub-tropical dry forest and provides shelter to the wild fauna. It has been recommended in enrichment and restoration programs (Vázquez-Yanes et al., 1999). From the economic point of view, E. cyclocarpum wood is regarded as precious, and as such is highly valued; products made from it to provide goods and services in rural regions include firewood, poles, living fences, shade, rural industrial wood, fodder, and soil enhancers (Espejel and Martínez, 1979; Serratos, 2000).

Given its attributes, it is expected that the establishment of forest plantations of this species will be supported in the years to come (Benítez et al., 2004).

Nevertheless, E. cyclocarpum seeds have a coat that is impermeable to water (physical latency) (Baskin and Baskin, 2004), and consequently have a slow, uneven germination.

According to the literature, there are various woody species with this form of latency, such as Caesalpinia velutina (Britton & Rose) Standl., Leucaena, Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit and Mimosa aculeaticarpa Ortega (Buch et al., 1997; Young and Young, 1992).

Sin embargo, las semillas de E. cyclocarpum tienen una testa impermeable al agua (latencia física) (Baskin y Baskin, 2004), lo que hace que su germinación sea lenta y dispareja.

De acuerdo a la literatura existen diferentes taxa leñosos con dicha forma de latencia, como Caesalpinia velutina (Britton & Rose) Standl., Leucaena, Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit. y Mimosa aculeaticarpa Ortega (Buch et al., 1997; Young y Young, 1992).

In the face of this situation, pre-germination treatments must be applied to obtain a rapid, even germination, without which the species has a germination rate of approximately 8 % (Buch et al., 1997). Therefore, it is necessary to identify the best treatments in order to attain mass germination and to effectively incorporate this species to reforestations and plantations (Hernández et al., 2001). According to Napier (1985), germination blocks are removed under natural conditions and with sufficient time.

Ante esta situación es necesario aplicar tratamientos pregerminativos para obtener una germinación rápida y uniforme pues de no hacerlo E. cyclocarpum tiene un porcentaje de germinación de 8 %, aproximadamente (Buch et al., 1997).

Por lo anterior, para que se produzca en forma masiva y se incorpore a reforestaciones y plantaciones de manera efectiva se debe identificar cuál es la mejor opción (Hernández et al., 2001). Según Napier (1985) bajo condiciones naturales y con suficiente tiempo, los bloqueos a la germinación se eliminan.

Pre-germination treatments may consist in manual scarification of the seed, immersion in hot or cold water and in sulphuric acid, among others (Vázquez-Yanes and Pérez, 1977; Hernández and García, 1980). The purpose of the treatments is to break the latency induced by the coat by softening, piercing, nicking or chipping it to make it permeable without damaging the endosperm and the embryo (Padilla, 1995). Some of these treatments applied to tree seeds accelerate and increase their germination (Somarriba and Ferreiro, 1984; Hernández et al., 2001); however, not all treatments are effective for all species; therefore, the appropriate treatment for each must be defined.

Los tratamientos pregerminativos pueden consistir en la escarificación manual de la semilla, la inmersión en agua caliente o fría, en ácido sulfúrico, entre otros (Vázquez-Yanes y Pérez, 1977; Hernández y García, 1980). Su finalidad es romper la latencia inducida por la testa al ablandar, perforar, rasgar o abrirla para hacerla permeable sin dañar el endospermo y el embrión (Padilla, 1995). Algunos de ellos, aplicados en semillas de árboles aceleran y aumentan su germinación (Somarriba y Ferreiro, 1984; Hernández et al., 2001); sin embargo, no todos son eficientes para cualquier especie, por lo que se debe definir el indicado para cada una.

53

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 52-65

Por lo antes mencionado se plantean los siguientes objetivos: determinar el tratamiento físico o químico más eficiente para la germinación de la semilla de E. cyclocarpum y evaluar el efecto que tiene la aplicación de tratamientos pregerminativos en el crecimiento inicial de sus plántulas.

All this has led to formulate the following objectives: to determine the most effective physical or chemical treatment for the germination of E. cyclocarpum seeds, and evaluate the effect of pre-germination treatments on the initial growth of the seedlings.

Materiales y Métodos

Materials and Methods

Recolección de las semillas

Harvesting of seeds

Las semillas utilizadas en el presente estudio fueron recolectadas de marzo a mayo de 2008, en la región Costa de Oaxaca (16°27”- 15°49” N y 96°27”-98°16” O). Para ello, se seleccionaron de 7 a 12 individuos mayores a 2 m de altura, libres de plagas y enfermedades, con fustes rectos y limpios. La recolección de frutos se hizo a partir de material depositado en el suelo, o del presente en la copa del árbol, con cuerdas y pértigas; se colocaron en costales etiquetados con la ubicación geográfica del sitio y la fecha de muestreo para ser transportadas a las instalaciones de la Universidad del Mar, Campus Puerto Escondido.

The seeds utilized in the present study were harvested from March to May, 2008, on the Coast of Oaxaca (16°27”-15° 49” N and 96°27”- 98°16” W). 7 to 12 trees over 2 m of height, free of pests and diseases, and with straight, clean stems. The fruits were harvested from the ground or from the tree crown, with ropes and poles; they were placed in sacks labeled with the geographical location of the site and the sampling date, and they were subsequently transported to the facilities of the University del Mar, Puerto Escondido Campus.

In order to extract the seeds, the fruits were dried under direct sunlight and in the heat of fire on a hotplate; once they were dry, they were placed in sacks and crushed by physical impact with a piece of wood. The material resulting from this operation was emptied on a plastic surface. Impurities such as hollow seeds, bits of vegetal matter and rock particles and stones were manually removed. Clean seeds were dehydrated under the sunlight in order to ensure uniform moisture content. They were then stored at room temperature in dark plastic bags previously labeled with the harvesting and storage dates, as well as the harvesting site. Once the seed was extracted, it was mixed and transferred to a nursery of the Facultad de Ciencias Agrícolas of the Universidad Veracruzana in Xalapa.

Para extraer las semillas, los frutos se secaron al sol directo y al calor del fuego sobre un comal; una vez secos se depositaron en costales, y mediante impacto físico propinado con una pieza de madera, se les trituró. El material derivado de esta operación se vació en una superficie plástica. Las impurezas tales como semillas vanas, trozos de material vegetal y piedras fueron eliminadas de forma manual. Las semillas limpias se deshidrataron al sol para uniformizar su contenido de humedad.

Posteriormente fueron almacenadas a temperatura ambiente en bolsas de plástico oscuro, previo etiquetado con los siguientes datos: fecha de recolecta y de almacenamiento, así como el lugar de colecta. Una vez extraída la semilla, se mezcló y se trasladó a un vivero de la Facultad de Ciencias Agrícolas de la Universidad Veracruzana, en Xalapa, Veracruz.

Seed analysis

Análisis de las semillas

Seed weight. Eight reps of 100 seeds were taken in order to determine the seed weight; each seed was weighed with a SA 210 ScientechTM analytical scale (precision in mg). Based on these values, the weight of 1 000 seeds using the following formula (ISTA, 1993):

Peso de la semilla. Se tomaron ocho réplicas de 100 semillas; cada una se pesó con una balanza analítica (Presición en mg, marca ScientechTM modelo SA 210). Con estos valores se estimó el peso de 1 000 semillas mediante la siguiente fórmula (ISTA, 1993):

With this information, the number of seeds per kilogram was estimated, using the following formula:

A continuación se calculó el número de semillas que contiene un kilogramo: Seed moisture content. The seed moisture content was determined in both whole and crushed seeds. Two samples of seeds between 4 and 5 g were used in the test; they were placed in separate containers and were dried during 17 hours at 103 °C (ISTA, 1993) in a 05015-58 Cole PalmerTM oven.

The seeds were subsequently placed in a desiccator, where they

Contenido de humedad de la semilla. El contenido de humedad de la semilla se determinó tanto en semilla entera como en semilla triturada. Para realizar la prueba se utilizaron dos

54

Viveros et al., Análisis de semilla, tratamientos pregerminativos de...

were cooled during 30 minutes and then weighed again.

The moisture content percentage was estimated using the following formula:

muestras de semillas de entre 4 y 5 g, las cuales se colocaron en recipientes separados para secarse durante 17 h a 103 °C en un horno de secado (ISTA, 1993) marca Cole PalmerTM modelo 05015-58. Al término de ese período se pusieron en un desecador para enfriarlas durante 30 minutos, y después se volvieron a pesar. El porcentaje del contenido de humedad se calculó con la siguiente fórmula:

Where: M1 = Container’s weight in g M2 = Weight of the container and its contents in g before drying M3 = Weight of the container and its contents in g after drying

Donde: M1 = Peso del recipiente en g M2 = Peso del recipiente y su contenido en g antes del secado M3 = Peso del recipiente y su contenido en g después del secado

Seed viability. Viability tests were carried out in the Seed Analysis Laboratory of the Veracruz State Management of the National Forestry Commission, located in Banderilla, Veracruz.

Two methods were applied: 1) Tetrazolium contrast and 2) X-ray contrast.

Viabilidad de la semilla. Las pruebas de viabilidad se realizaron en el Laboratorio de Análisis de Semillas de la Gerencia Estatal de Veracruz de la Comisión Nacional Forestal, ubicado en Banderilla, Ver. Se aplicaron dos métodos: 1) Contraste con tetrazolio, y 2) Contraste por rayos X.

The first method involved mixing 0.75 g of Sigma® brand tetrazolium chloride (2,3,5- triphenyltetrazolium chloride) at 1.5 % in 500 mL of distilled water. Four samples of 50 whole seeds (200 seeds total), each previously sanded, were soaked during 17 hours in distilled water at room temperature; they were also scarified and longitudinally cut. They were subsequently placed in the tetrazolium chloride solution and were left in complete darkness for 24 hours at 25 °C. The seeds were analyzed using a Nikon, SM5 61417 Model dissecting microscope; those seeds that were completely stained red were scored as viable, while seeds of which less than 75 % was stained or that remained unstained were scored as non-viable (Kolotelo et al., 2001).

En el primer método se mezclaron 0.75 g de cloruro de tetrazolio (2,3,5-cloruro de trifenil tetrazolio) de la marca Sigma® al 1.5 % en 500 mL de agua destilada. Se remojaron cuatro muestras de 50 semillas llenas, previamente lijadas cada una (200 en total), durante 17 h en agua destilada a temperatura ambiente; se escarificaron y se les realizó un corte longitudinal. Después, se colocaron en la solución de cloruro de tetrazolio y se dejaron 24 h a 25 °C en completa oscuridad.

Con la ayuda de un microscopio de disección (Nikon, Modelo SM5 61417) se analizaron las semillas y se consideraron viables las que se tiñeron de rojo en todas sus estructuras y no viables aquellas cuya tinción fue menor a 75 % o no se tiñeron (Kolotelo et al., 2001).

The second method consisted in applying X rays to a sample of 10 seeds with ten reps each (100 seeds total), using an MX-20DC4 model Faxitron X-ray®. A 15 x 18 cm and 5 mm thick Plexiglas® plate was used, and the sample was placed on a 7 x 2 cm central area. This sample consisted of 10 seeds, to which gamma rays with a tube potential of 26 kV were applied during 3 seconds. The seeds that showed complete development of their inner structures were scored as viable, while seeds that did not, or those that exhibited damage, were scored as non-viable.

El segundo método consistió en radiografía de rayos X a una muestra de 10 semillas con diez repeticiones (100 semillas) mediante un equipo marca Faxitron X-ray® modelo MX-20DC4.

Se empleó una placa Plexiglás® de 5 mm de grueso, de 15 x 8 cm y un área central de 7 x 2 cm donde se dispuso la muestra compuesta por 10 semillas, a las cuales se les aplicaron rayos gamma con un potencial de tubo de 26 kV por tres segundos. Las semillas viables exhibieron el desarrollo completo de sus estructuras internas y las inviables no lo mostraron, o bien presentaron daños.

Pre-germination treatments The applied pre-germination treatments were the following: 1) control (seed without treatment); 2) sanding (the seed coat was sanded until the embryo became visible); 3) soaking in water at room temperature (20 °C) during 96 hours; 4) soaking in hot water (at 75 °C) during 4 hours; and 5) soaking in concentrated sulphuric acid (H2 SO4) during 30 min.

Tratamientos pregerminativos Los tratamientos pregerminativos fueron los siguientes: 1) testigo (semilla sin tratamiento); 2) lijado (se lijó la testa de 55

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 52-65

las semillas hasta que se observó el embrión); 3) remojo en agua a temperatura ambiente (20 °C) durante 96 h; 4) remojada en agua caliente (a 75 °C) durante 4 h; y 5) remojo en ácido sulfúrico (H2SO4) concentrado durante 30 min.

Once the pre-germination treatments had been applied, the seeds were sown in Styrofoam trays. The substratum was a mixture of 75 % sand and 25 % forest soil. Irrigation was applied in order to maintain the appropriate moisture levels. Fertilization was not applied. A totally random experimental design was followed, with six treatments and four reps of 100 seeds per treatment, which gave a total of 2 400 seeds.

A continuación, se sembraron las semillas en charolas de unicel para germinación. El sustrato estaba formado por una mezcla de 75 % de arena y 25 % de tierra de monte. Los riegos se aplicaron para conservar la humedad suficiente y no se adicionaron fertilizantes. Se siguió un diseño experimental completamente al azar, con seis tratamientos y cuatro repeticiones de 100 semillas por cada tratamiento, lo que dio un total de 2 400 semillas.

Assessed variables The following germination parameters were assessed: germination capacity, mean daily germination, germinative value and peak value. Germination capacity was estimated as the percentage of seeds that germinated, based on the number of seedlings that emerged from the total seeds sown during 90 days. The mean daily germination was calculated by dividing the germinative percentages accumulated daily by the number of days of each evaluation period. The peak value was the maximum accumulated germination, and the germinative value was estimated using two methods, one with Czabator’s formula (1962):

Variables evaluadas Se evaluaron los siguientes parámetros: la capacidad germinativa, la germinación media diaria, el valor germinativo y el valor pico. La capacidad germinativa se obtuvo como el porcentaje de semilla que germinó, con base en la cantidad de plántulas que emergieron del total sembrado durante 90 días; la germinación media diaria, al dividir los porcentajes de germinación acumulados diariamente entre la longitud en días del periodo de cada evaluación; el valor pico fue la máxima germinación acumulada y el valor germinativo se estimó mediante dos métodos, uno con la fórmula de Czabator (1962):

Germinative value = Mean daily germination x peak value And the other, with Diavanshir’s and Pourbeik’s formula (1976):

Where: DGS = Daily germination speed N= Frequency of the number of DGSs calculated during the test GP = Germination percentage at the end of the test, and 10 is a constant

Y el otro, por la fórmula de Diavanshir y Pourbeik (1976):

Donde:

In order to evaluate the effect of the pre-germination treatments on the initial growth of E. cyclocarpum, the total height (cm) and the basal diameter (mm) of the seedling were measured at the age of six months.

DGS = Velocidad de germinación diaria N= Frecuencia del número de DGS que se calcularon durante la prueba GP= x Porcentaje de germinación al final de la prueba y 10 es una constante

Statistical analyses

Con la finalidad de evaluar el efecto de los tratamientos pre-germinativos en el crecimiento inicial de E. cyclocarpum, se midieron la altura total (cm) y el diámetro basal (mm) de la plántula, a los seis meses de edad.

A variance analysis was carried out for all the evaluated variables, including both the germination parameters and the seedling growth variables. The model utilized was the following:

Análisis estadísticos

Yi = μ + Ti + Ei

Se realizó un análisis de varianza para todas las variables evaluadas, incluyendo tanto los parámetros germinativos como las variables del crecimiento de las plántulas. El modelo utilizado fue el siguiente:

Where: Yi = Value of the ith observation μ = The overall mean Ti = The effect of the ith treatment, and Ei = The experimental error

Yi = μ + Ti + Ei 56

Viveros et al., Análisis de semilla, tratamientos pregerminativos de...

Donde:

A transformation was carried out in those variables that required it, dividing the arcsine square root of the original data by 100.

Yi = Valor de la i-ésima observación μ = Media general Ti = Efecto del i-ésimo tratamiento y Ei = Error experimental

Where significant differences existed between treatments, Tukey’s mean comparison test was performed. The analyses were carried out using the SAS GLM procedure (Statistical Analysis System, 2004).

En las variables que así lo requirieron se realizó una transformación con el arco seno de la raíz de los datos originales divididos entre 100.

In order to find out whether there are statistical differences between the pre-germination treatments, taking into account all the variables (germination capacity, mean daily germination, germinative value, peak value, initial germination date, maximum germination date, total height and basal diameter), a multivariate analysis of variance (MANOVA) was carried out. Likewise, a multivariate principal component analysis (PCA) was performed in combination with an analysis of variance (ANOVA) in order to determine the best pre-germination treatment considering all the variables. Principal component number one, a new variable resulting from the PCA, was subjected to an ANOVA and to Tukey’s mean comparison test.

Because the original variables do not have the same measuring scale, a PCA was applied to the response correlation matrix, i.e. to standardized data (Johnson, 2000).

Cuando existieron diferencias significativas entre tratamientos, se realizó la prueba de comparación de medias de Tukey. Los análisis se realizaron mediante el procedimiento GLM de SAS (Statistical Analysis System, 2004).

Para conocer si existen diferencias estadísticas entre los tratamientos pregerminativos, a partir del conjunto de variables (capacidad germinativa, germinación media diaria, valor germinativo, valor pico, día de inicio de la germinación, día de máxima germinación, altura total y diámetro basal), se hizo un análisis multivariado de varianza (MANOVA). Asimismo, para conocer el mejor tratamiento pregerminativo, a partir del conjunto de variables, se llevó a cabo un análisis multivariado de componente principales (ACP), en combinación con un análisis de varianza (ANOVA). Al componente principal uno, como nueva variable, resultante ACP, se le realizó un ANOVA y una prueba de comparación de medias de Tukey. Debido a que las variables originales no tienen la misma escala de medición, se aplicó ACP a la matriz de correlación de respuestas, es decir a datos estandarizados (Johnson, 2000).

Results and Discussion Seed analysis Seed weight. The measurement showed that the variation coefficient was below four (maximum allowable value established by ISTA); therefore, the sample was considered to be homogenous, and it was not necessary to take new samples.

The weight of 1 000 seeds was 836.4 g, a value close to those obtained by Shannon et al. (1997) and Sautu et al. (2006) for the species (892.9 and 807.8 g, respectively). While the number of seeds per kilogram was 1 196, as was registered by the two authors quoted above (1 120 and 1 238 seeds kg-1, respectively).

Resultados y Discusión Análisis de semillas Peso de la semilla. En la medición se observó que el coeficiente de variación fue menor a cuatro (valor máximo permisible establecido por el ISTA), por lo que se consideró que la muestra fue homogenéa y no fue necesario tomar nuevas muestras. El peso de 1 000 semillas de E. cyclocarpum fue de 836.4 g, valor cercano al de Shannon et al. (1997) y Sautu et al. (2006) para la especie (892.9 y 807.8 g, respectivamente). Mientras que el número de semillas por kilogramo fue de 1196, como lo registrado por los dos autores antes citados (1 120 y 1 238 semillas kg-1, respectivamente).

Seed moisture content. The moisture content varied approximately from 9.4 to 10 %, with an approximate average of 9.7 % in whole seeds, and of almost 4.4 to 6.3 % and an average value of 5.3 % in crushed seeds. Therefore, the overall mean of both forms of seeds together was 7.5 %. The moisture content intervals found in the whole E. cyclocarpum seeds are within those registered by Buch et al. (1997), between 8 and 10 %, and the average is close to determined by Sautu et al. (2005) (12 %).

Contenido de humedad de las semillas. El contenido de humedad varió de aproximadamente 9.4 a 10 %, con un promedio de 9.7 %, en semilla entera; y de casi 4.4 a 6.3 %, y un valor medio de 5.3 % en semilla triturada; por lo tanto, la media general en conjunto de ambas formas de semillas fue de 7.5 %. Los intervalos en la semilla entera de E. cyclocarpum quedan comprendidos entre los registrados por Buch et al.

(1997), de 8 a 10 %, y el promedio es cercano al de Sautu et al. (2006) (12 %).

Seed viability. The viability of the E. cyclocarpum seeds evaluated using the tetrazolium method varied from 48 to 94 %, with an average of 75.5 % for the total 200 whole seeds tested, a figure very close to that registered by CATIE (2000) for freshly harvested seeds of this species (80 %), which means that the seed maintains a good viability.

57

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 52-65

In average, 9.8 out of every 10 seeds per rep developed embryos, while only two reps exhibited each one seed with an undeveloped embryo; the average number of seeds with coyledons in these conditions was 9.3, and the number of seeds with incipient cotyledons was close to one. The viability of the samples ranged between 70 and 100 %, with an average of 98 %; the figure estimated using the tetrazolium method was lower than the one estimated using the X-ray method, which reflects the development attained by the seed but not whether or not it is alive (Bonner et al., 1994). The former method yields a better approximation to the average germination of seeds treated with sulphuric acid, as it shows the living tissue of the seeds.

Viabilidad de la semilla. La viabilidad de las muestras de semilla de E. cyclocarpum evaluadas mediante el método de tetrazolio, varió de 48 a 94 %, con un promedio de 75.5 % del total de las 200 semillas llenas probadas, cifra muy próxima a lo consignado por el CATIE (2000) en semilla recién recolectada de esta especie (80 %), lo que significa que mantiene buena viabilidad.

De un total de 10 semillas por repetición, el número medio de semillas con embriones desarrollados fue 9.8, mientras que solo dos repeticiones mostaron una semilla con embrión no desarrollado; el número promedio de semillas con cotiledones en esta condición fue de 9.3 y con cotiledones incipientes fue cercano a uno. La viabilidad de las muestras varió del 70 a 100 %, con un promedio de 98 %, que, mediante el método de tetrazolio fue menor a la estimada por el método radiográfico, mismo que refleja el estado de la semilla, pero no revela si está viva (Bonner et al., 1994). El primer método da una mejor aproximación a la germinación promedio que se obtuvo de la semilla tratada con ácido sulfúrico, ya que indica el tejido vivo de la semilla.

Germination parameters There were significant differences between the pre-germination treatments tested for all the evaluated parameters (P<0.0001), which coincides with other works carried out previously in E. cyclocarpum and other broadleaves (Somarriba and Ferreiro, 1984; Hernández et al., 2001).

In the accumulation curve of the germination, as Come (1982) points out, the maximum germination percentage is achieved at a given time and subsequently becomes stable (Figure 1). Soaking in sulphuric acid and sanding accelerated seed germination; in both cases the process was initiated seven days after sowing.

Likewise, soaking the seeds in hot water (75 °C) favored the germination speed, as germination began one day later than with the abovementioned treatments. No differences in regard to the onset of germination were found between the seeds soaked in water at room temperature during 96 hours and the controls (approximately on the fourteenth day).

Parámetros germinativos Existieron diferencias significativas entre los tratamientos pregerminativos probados para todos los parámetros evaluados (P<0.0001), lo que coincide con otros trabajos realizados anteriormente en E. cyclocarpum y otras latifoliadas (Somarriba y Ferreiro, 1984; Hernández et al., 2001).

En la curva de acumulación de la germinación, como lo señala Come (1982), el porcentaje máximo se alcanza en un tiempo dado y luego se estabiliza (Figura 1). Los tratamientos de remojo de la semilla en ácido sulfúrico y de semilla lijada aceleraron el tiempo de germinación, ya que en ambos casos se inició el proceso a los siete días de sembradas. Del mismo modo, el remojo de semilla en agua caliente (75 °C) favoreció el ritmo de la misma, pues comenzó un día después de los tratamientos señalados. No se verificaron diferencias al principio de la germinación de la semilla remojada en agua a temperatura ambiente por 96 h y el testigo (aproximadamente al decimocuarto día).

In regard to the number of days necessary to reach the maximum germination, there were non- significant differences (Figure 1). The initial germination time of seeds soaked in sulphuric acid and sanded in the present research is very similar to that registered by Hernández et al. (2001) in the species of interest (seventh day vs. sixth day), although the maximum germination time in this research was longer than recorded by Hernández et al. (2001) (approximately 65 and 50 vs. 13 to 16 days, respectively). Both the controls and the seeds soaked in water at room temperature during 96 hours began germinating on the twelfth and thirteenth day, respectively; Chakco and Chandrasekhara (1997) point out that freshly harvested seeds without any pre-germination treatment (controls) began germinating on the fourteenth day, and the seeds soaked in running water germinated four days after they were sown.

The difference between their research and the present one may be derived from the fact that they used “fresh” seeds, while this study was carried out with seeds under conservation and therefore agrees with the statement by Buch et al. (1997) in the sense that the germination speed of the E. cyclocarpum seeds diminishes after three months of storage.

En lo referente a los días que tardan en alcanzar la máxima germinación no hubo diferencias significativas entre los tratamientos probados (Figura 1). El tiempo en el que se inició la germinación de las semillas remojadas en ácido sulfúrico y las lijadas es muy similar al registrado por Hernández et al. (2001) en la especie de interés (séptimo día vs. sexto día), aunque la máxima tardó más tiempo en alcanzarse en la presente investigación (alrededor de 65 y 50, días) que en la de Hernández et al.

(2001) (13 a 16 días). El inicio de la germinación de las muestras tanto del testigo, como del remojo en agua a temperatura ambiente durante 96 h se dio en el decimosegundo y

58

Viveros et al., Análisis de semilla, tratamientos pregerminativos de...

decimotercer día, respectivamente; Chakco y Chandrasekhara (1997) indican que para material recién recolectado de la especie y sin ningún tratamiento pregerminativo (testigo) este momento se verificó a los 14 días y en el tratamiento de remojo en agua potable, a los cuatro días a partir de la siembra; la diferencia entre tal trabajo y el actual puede deber a que ellos utilizaron semillas “frescas” y en este estudio se manejaron semillas bajo conservación, lo que coincide con lo planteado por Buch et al. (1997) en el sentido de que la velocidad de germinación de la semilla de E. cyclocarpum disminuye después de tres meses de almacenamiento.

In regard to the germination capacity, soaking in sulphuric acid or in hot water and sanding were the treatments that yielded the highest percentages. Although the second scored an acceptable value, it was not as effective as the first and the third, having taken longer to attain that value, while the control had the lowest percentages (Table 1). Hernández et al. (2001) confirmed that the best results came from sanding and soaking into sulphuric acid for 35 min; and from soaking into sulphuric acid for 45 min with a germinative capacity of 98, 92 and 87 %, respectively. These data are similar to those found in the present research, particularly if we consider that did not include soaking in hot water. Somarriba and Ferreiro (1984) also registered similar values, namely, 87 and 83 %, respectively for seeds soaked in sulphuric acid and in boiling water; they found no significant differences between the seeds soaked in water at room temperature during 24 hours and the controls. Buch

En lo referente a la capacidad germinativa, los tratamientos de remojo en ácido sulfúrico, agua caliente y lijado tuvieron

Figura 1. Germinación diaria acumulada de la semilla de Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. procedente de la Costa de Oaxaca.

Figure 1. Daily accumulated germination of Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. seeds from the Coast of Oaxaca. los mayores porcentajes. El segundo, aunque registró un valor aceptable, no resultó tan efectivo como los otros dos por el tiempo requerido para alcanzar tal valor, mientras que el testigo tuvo los porcentajes más bajos (Cuadro 1). Hernández et al. (2001) confirmaron que los mejores resultados se obtuvieron con el lijado de la semilla y la inmersión en ácido sulfúrico por 35 min; y la inmersión de ácido sulfúrico por 45 min, con una capacidad germinativa de 98, 92 y 87 %, respectivamente, lo cual es similar a los porcentajes del presente trabajo, sobre todo si se considera que ellos no incluyeron el remojo en agua caliente. Algo semejante registran Somarriba y Ferreiro (1984), que la inmersión de semillas en ácido sulfúrico y en agua en ebullición, tratamientos con los cuales se alcanzó una capacidad

et al. (1997) declared that E. cycloarpum seeds soaked in hot water (100 °C) exhibited a germination capacity of 44 to 53 %, vs. 6 to 11 % for the controls (seeds without treatment).

Soaking the seeds in sulphuric acid was the treatment that yielded the highest mean daily germination, while the control had the lowest value (Table 1). Sulphuric acid and sanding exhibited the highest peak values and germinative values in the estimates of both Czabator (1962) and Diavanshir and Pourbeik (1976). The results for seeds soaked in water at room temperature during 96 hours did not differ from those obtained with the controls and generated the lowest peak values according to Czabator (1962) and to Diavanshir and Pourbeik

59

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 52-65

(1976) (Table 1). Buch et al. (1997) found higher germinative values [estimated based on the findings of Diavanshir and Pourbeik (1976)] in seeds soaked in hot water (100 °C) than in those seeds that received no treatment (controls).

germinativa de 87 y 83 %, respectivamente; además no detectaron diferencias significativas entre el remojo de semillas en agua a temperatura ambiente por 24 h y el testigo.

Buch et al. (1997) declararon que las semillas de E. cyclocarpum remojadas en agua caliente a 100 °C tuvieron una capacidad germinativa de 44 a 53 % vs. de 6 a 11 % para el testigo (sin tratamiento).

The good results yielded by the pre-germination treatments of immersion of the seeds in sulphuric acid, sanding and soaking in hot water may be explained by the fact that the acid thins the seed coat, sanding reduces its mechanical resistance, and hot water softens it and puts pressure on the physical barrier of macroesclereids, connecting the intercellular spaces. These treatments allow or facilitate the contact between the water and the embryo and stimulate the development of the latter.

Furthermore, sulphuric acid and hot water can eliminate and wash away the germination inhibitors that are present in the seed coat, thus favoring seed germination (Kramer and Kozlowski, 1979).

El remojo de la semilla en ácido sulfúrico propició la mayor germinación media diaria, mientras que el testigo fue el del valor más bajo (Cuadro 1). El de ácido sulfúrico y el de lijado presentaron los más altos valores pico y valores germinativos, tanto los estimados según Czabator (1962) como los de Diavanshir y Pourbeik (1976). El de remojo de semilla por 96 h en agua a temperatura ambiente no se diferenció del testigo, y generaron los menores valores pico y los germinativos según Czabator (1962) y Diavanshir y Pourbeik (1976) (Cuadro 1). Buch et al. (1997) calcularon valores germinativos [estimados según Diavanshir y Pourbeik (1976)] superiores en semilla remojada en agua caliente (100 °C) que en el material sin tratamiento alguno (testigo).

Cuadro 1. Valores promedios de los parámetros germinativos y agrupamiento Tukey (α = 0.05) de seis tratamientos pregerminativos en semillas de Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb.

Tratamientos pregerminativos

Parámetros germinativos CG

GMD

VP

VG1

VG2

Ácido sulfúrico

83.00a

1.10a

3.21a

3.52a

0.38a

Agua caliente

82.00a

0.91b

2.08b

1.89b

0.15b

Lijado

81.00a

0.90b

3.34a

2.98a

0.31a

96 h en agua

51.75b

0.57c

1.37bc

0.80c

0.07c

Testigo

33.00c

0.35d

0.83c

0.30c

0.01c

Los tratamientos se ordenaron de mayor a menor capacidad germinativa; CG = Capacidad germinativa; GMD = Germinación media diaria; VP = Valor pico; VG1 = Valor germinativo según Czabator (1962); VG2 = Valor germinativo según Diavanshir y Pourbeik (1976).

Table 1. Average values for the germination parameters and Tukey grouping (α = 0.05) of six pre-germination treatments in Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. seeds.

Pre-germination treatments

Germination parameters GC

MDG

PV

GV1

GV2

Sulphuric acid

83.00a

1.10a

3.21a

3.52a

0.38a

Hot water

82.00a

0.91b

2.08b

1.89b

0.15b

Sanding

81.00a

0.90b

3.34a

2.98a

0.31a

96 h in water

51.75b

0.57c

1.37bc

0.80c

0.07c

Control

33.00c

0.35d

0.83c

0.30c

0.01c

The treatments are listed in descending order of germination capacity; GC = Germination capacity; MDG = Mean daily germination; PV = Peak value; GV1 = Germinative value according to Czabator (1962); GV2 = Germinative value according to Diavanshir and Pourbeik (1976).

60

Viveros et al., Análisis de semilla, tratamientos pregerminativos de...

Los buenos resultados que arrojaron los tratamientos pregerminativos de inmersión de la semilla en ácido sulfúrico, lijado y remojo en agua caliente se pueden explicar porque el ácido adelgaza la testa de la semilla, el lijado reduce la resistencia mecánica de la testa y el agua caliente ablanda la testa al mismo tiempo que presiona la barrera física de las macroesclereidas, de modo que los espacios intercelulares quedan conectados; estos tratamientos, por lo tanto, permiten o facilitan el contacto del agua con el embrión y estimulan su desarrollo. Además, el ácido sulfúrico y el agua caliente elimina y lava los inhibidores de los inhibidores de la germinación presentes en la cubierta de la semilla, lo que favorece la germinación (Kramer y Kozlowski, 1979).

Seedling growth There were significant differences between the pre-germination treatments for the growth variables (p<0.0001). Likewise, Sánchez and Ramírez (2006) confirmed differences in growth in height between Leucaena leucocephala seedlings evaluated at the age of one month.

Sanding exhibited the highest average at the age of six months, while the soaking of the seeds in hot water had the lowest values (Table 2). It is interesting to observe that, although both the sanded seeds and the seeds soaked in sulphuric acid during 30 minutes germinated at the same time, the seedlings from the former grew higher than those of the latter, and although the controls began to germinate seven days later than the seeds that were sanded or soaked in sulphuric acid or hot water, the seedlings from the controls caught up from the delay in their germination and showed no significant differences in growth in height compared to the seedlings from seeds soaked in acid; this may be due to the fact that the controls, having a lower germination capacity, yielded a smaller number of seedlings, which favored the growth of these, as they had less competition for sunlight.

Crecimiento de plántulas Existieron diferencias significativas entre los tratamientos pregerminativos para las variables del crecimiento (p<0.0001).

De manera similar, Sánchez y Ramírez (2006) confirmaron lo anterior en el crecimiento en altura de plántulas de Leucaena leucocephala evaluadas al mes de edad.

El lijado mostró el mayor promedio a los seis meses de edad, mientras que el remojo de la semilla en agua caliente tuvo los valores más bajos (Cuadro 2). Es interesante observar que a pesar de que la semilla lijada y la remojada en ácido sulfúrico por 30 min germinan al mismo tiempo, las plántulas que se originaron a partir de las primeras superaron en altura a las segundas; no obstante que el testigo comenzó a germinar siete días más tarde que la semilla remojada en ácido sulfúrico, en agua caliente y la lijada, las plántulas que surgieron de ellas se reponen al retraso en la germinación, y no mostraron diferencias significativas en el crecimiento en altura con respecto a las plántulas procedentes de las semillas remojadas en ácido, lo que se puede deber a que el testigo, al tener menor capacidad germinativa, dio lugar a una menor cantidad de plántulas, con lo que se favoreció el crecimiento de las mismas al tener menor competencia por la luz.

Likewise, in regard to basal diameter growth, the sanded seeds yielded the seedlings with the highest average value, followed by the controls, while the seeds soaked in hot water exhibited the lowest values (Table 2). The differences in seedling growth according to the pre-germination treatment may be explained as a consequence of these treatments on the germination speed, i.e. during the first months the plants from those seeds that germinated most quickly attained the largest height; however, with the passage of time the growth becomes homogenous and these differences disappear, due to the good quality of the seeds that yield normal seedlings and whose growth is homogenized in time (Sánchez and Ramírez, 2006). Thus, differences are visible during the first stage of growth of the seedlings but do not persist during the later stages. Finally, the results found in this work may be helpful for making decisions when initiating E. cyclocarpum production in the nursery and for the establishment of plantations or reforestation programs, as well as for future research.

De igual forma, en lo referente al crecimiento en diámetro basal, la semilla lijada favoreció las plántulas con el mayor valor promedio, seguido por el testigo, y el remojo de la semilla en agua caliente presentó los menores valores (Cuadro 2).

Las diferencias existentes en el crecimiento de las plántulas según el tratamiento pregerminativo, se explican como una consecuencia de estos sobre la velocidad de germinación: es decir, en los primeros meses las plantas provenientes de semillas que germinaron más rápido tuvieron una altura mayor, sin embargo con el tiempo el crecimiento se va homogenizando y van desapareciendo las diferencias, debido a la buena calidad de la semilla que origina plántulas normales y con el tiempo tiende a homogenizar el crecimiento (Sánchez y Ramírez, 2006). Las diferencias se evidencian durante la primera etapa de crecimiento de las plántulas, pero tal superioridad no persiste en los periodos de crecimiento posterior.

Multivariate analysis All the statistics of the multivariate analysis showed highly significant statistical differences (p<0.0001) between the germination treatments (Table 3), which confirms the results generated by the univariate analysis (ANOVA) carried out separately for each variable. This means that, based on the germination parameters including the initial date and the maximum germination date, as well as the height and diameter at the age of six months, the pre-germination treatments are statistically different.

61

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 52-65

Cuadro 2. Valores promedios del crecimiento en altura, en diámetro basal a los seis meses de edad y agrupamiento Tukey (α = 0.05) de seis tratamientos pregerminativos en semillas de Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb.

Parámetros del crecimiento

Tratamientos pre-germinativos

Altura (cm)

Diámetro (mm)

Lijado

16.33a

3.33a

Testigo

15.09b

3.08b

Ácido sulfúrico

14.89b

2.73c

96 h en agua

14.70bc

2.64c

Agua caliente

14.01c

2.62c

Table 2. Average values for growth in height and in basal diameter at the age of six months and Tukey grouping (α = 0.05) of six pregermination treatments in Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. seeds.

Growth parameters

Pre-germination treataments

Height (cm)

Diameter (mm)

Sanding

16.33a

3.33a

Control

15.09b

3.08b

Sulphuric acid

14.89b

2.73c

96 h in water

14.70bc

2.64c

14.01c

2.62c

Hot water

Análisis multivariado Todos los estadísticos del análisis multivariado mostraron diferencias estadísticas altamente significativas (p<0.0001) entre los tratamientos germinativos (Cuadro 3), lo que reafirma las resultados generados por el análisis univariado (ANOVA) de cada variable por separado. Esto significa que, con base en los parámetros germinativos, incluidos los días de inicio y de máxima germinación, así como la altura y diámetro a los seis meses, los tratamientos pregerminativos son estadísticamente diferentes entre sí.

Principal component one, considered as a new variable resulting from the multivariate principal component analysis, included 64.44 % of the total variability of the original variables. The analysis of variance of this component showed statistically significant differences (p˂0.0001) between the pre-germination treatments. Tukey’s mean comparison for this component suggests that sanding was the best treatment, although it was statistically equal to soaking in sulphuric acid, while the other treatments yielded lower values (Table 4).

Cuadro 3. Análisis multivariado de varianza (MANOVA) de parámetros germinativos y de crecimiento de seis tratamientos pregerminativos en semillas de Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb.

Estadístico

Valor

F

gl (numerador)

gl (denominador)

P

0. 248E-5

17.980

45

47.835

<0.0001

3.862

5.280

45

70.000

<0.0001

Traza de Hotelling-Lawley

351.746

69.800

45

19.198

<0.0001

Raíz mayor de Roy

307.034

477.610

9

14.000

<0.0001

Lambda de Wilks Traza de Pillai

62

Viveros et al., Análisis de semilla, tratamientos pregerminativos de...

Table 3. Multivariate analysis of variance (MANOVA) of Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. seed germination and growth parameters for six pre-germination treatments.

Statistic

Value

F

fd (numerator)

fd (denominator)

P

0. 248E-5

17.980

45

47.835

<0.0001

3.862

5.280

45

70.000

<0.0001

Hotelling-Lawley trace

351.746

69.800

45

19.198

<0.0001

Roy’s largest root

307.034

477.610

9

14.000

<0.0001

Wilks’ Lambda Pillai’s trace

In the univariate analysis, the pre-germination treatment with sulphuric acid exhibited the highest values in the germination parameters, compared to sanding. However, sanding yielded the highest values for the variables of height and basal diameter.

Because of these differences, the sanding pre-germination treatment has a higher value for principal component one.

El componente principal uno, como nueva variable, resultado del análisis multivariado de componentes principales, incluyó 64.44 % de la variabilidad total de las variables originales. El análisis de varianza de dicho componente mostró diferencias estadísticas significativas (p˂0.0001) entre los tratamientos pregerminativos. La comparación de medias de Tukey del mismo sugiere que el lijado fue el mejor, aunque fue estadísticamente igual que el ácido sulfúrico, mientras que los demás tratamientos tuvieron valores inferiores (Cuadro 4).

The result of Tukey’s mean comparison for principal component one allows recommending sanding as the best pre-germination treatment for E. cyclocarpum seeds, for, although it exhibits lower values for the germination parameters compared to the treatment with sulphuric acid, it shows higher values for growth in height and in basal diameter. Furthermore, the sanding treatment provides higher environmental benefits than the treatment with sulphuric acid.

En el análisis univariado, el tratamiento de ácido sulfúrico tuvo los mayores valores en los parámetros germinativos, comparado con el de lijado; sin embargo, este último tuvo los valores más altos para las variables de altura y diámetro basal. Dichas diferencias hacen que al tratamiento de lijado le corresponda el valor máximo en la variablecomponente principal uno.

Table 4. Average values of principal component one and Tukey grouping (α = 0.05) of six pre-germination treatments in Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. seeds.

El resultado de la comparación de medias de Tukey del componente principal uno, permite recomendar al lijado como el mejor tratamiento pregerminativo para semillas de E. cyclocarpum, aunque presenta menores valores de los parámetros germinativos, comparados con el tratamiento de ácido sulfúrico, presenta mayores valores en crecimiento de altura y diámetro basal. Asimismo, el tratamiento de lijado presenta mayores ventajas ecológicas sobre el tratamiento de ácido sulfúrico.

Cuadro 4. Valores promedios del componente principal uno y agrupamiento de Tukey (α = 0.05) de seis tratamientos pre-germinativos en semillas de Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb.

Tratamiento

Componente principal uno

Lijado

3.003

A

Ácido sulfúrico

2.748

A

Agua caliente

0.523

B

96 h en agua

-1.254

C

Testigo

-1.872

C

63

Treatment

Principal component one

Sanding

3.003

A

Sulphuric acid

2.748

A

Hot water

0.523

B

96 h in water

-1.254

C

Control

-1.872

C

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 52-65

Conclusiones

Conclusions

Los mejores tratamientos fueron el lijado y el remojo de la semilla en ácido sulfúrico para efectos de germinación. Para crecimiento en diámetro basal y altura de la plántula, el primero fue el más exitoso. Por lo tanto, al integrar los resultados de la germinación y el crecimiento de las plántulas, se puede establecer que el mejor tratamiento fue el lijado de la semilla, por lo cual puede ser utilizado como una alternativa por los viveristas para el manejo de Enterolobium cyclocarpum. Finalmente, los resultados encontrados en este trabajo pueden servir para la toma de decisiones al momento de iniciar la producción de E. cyclocarpum en vivero y para el establecimiento de plantaciones o programas de reforestación, además de futuras investigaciones.

The best treatments to enhance germination were sanding and soaking the seeds in sulphuric acid. The first treatment proved the more successful of the two for seedling growth in basal diameter and height. Therefore, integration of the results for seed germination with those for seedling growth may establish seed sanding as the best treatment. Sanding may therefore be used by nursery farmers as an option for the management of Enterolobium cyclocarpum.

Conflicto de intereses

Contribution by author

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

Héctor Viveros Viveros: director and responsible for the experiment, contribution to its original conception, definition of treatments to be proved and of the experimental design; establishment of the experiment, performance of the univariate statistical analysis and structuring of the manuscript; Juan Diego Hernández Palmeros: establishment of the experiment and measurements at the nursery; Mario Valerio Velasco García: Co-responsible of the experiment, contribution to its original conception, definition of treatments to be proved and of the experimental design; establishment of the experiment, performance of the multivariate statistical analysis; René Robles Silva: seed collection and handling; César Ruiz Montiel: definition of treatments to be proved, in charge of finding the place to carry out the experiment as well as the substrate and the chemicals used in the treatments; Armando Aparicio Rentería: in charge of getting the substrates and the chemicals for the treatments; María de Jesús Martínez Hernández: measurements at the nursery; Julia Hernández Villa: laboratory tests; María Luisa Hernández Hernández: seed collection and handling.

Conflict of interests The authors declare no conflict of interests.

Contribución por autor Héctor Viveros Viveros: director y responsable del experimento, contribución en la idea inicial del experimento, definición de los tratamientos por probar y del diseño experimental, establecimiento del experimento, realización de los análisis estadísticos univariados, estructuración del manuscrito; Juan Diego Hernández Palmeros: establecimiento del experimento y realización de las mediciones en vivero; Mario Valerio Velasco García: Co-responsable del experimento, contribución en la idea inicial del experimento, definición de los tratamientos a probar y realización de los análisis estadísticos multivariados; René Robles Silva: recolección y beneficio de la semilla; César Ruiz Montiel: definición de los tratamientos por probar, encargado de conseguir el sitio del experimento además del sustrato y de las sustancias químicas utilizadas en los tratamientos aplicados; Armando Aparicio Rentería: encargado de conseguir el sustrato y las sustancias químicas utilizadas en los tratamientos aplicados; María de Jesús Martínez Hernández: mediciones en vivero; Julia Hernández Villa: realización de las pruebas de laboratorio; María Luisa Hernández Hernández: recolección y beneficio de la semilla.

Acknowledgements The authors wish to express our gratitude to the Comisión Nacional Forestal del estado de Veracruz for their support with facilities, materials and counseling in the conduction of seed viability, weight and moisture content tests, and to the owners and holders of the plots for having allowed us to harvest the seeds.

Agradecimientos

End of the English version

Los autores agradecen a la Comisión Nacional Forestal en el estado de Veracruz por su apoyo con instalaciones, material y asesoría en la realización de las pruebas de viabilidad, peso y contenido de humedad de las semillas. A los dueños y poseedores de los predios por permitir la recolecta de semillas.

Referencias Baskin, J. M. and C. C. Baskin. 2004. A classification system for seed dormancy.

Seed Science Research 14:1-17.

Benítez B., G., M. T. P. Pulido S. y M. Equihua Z. 2004. Árboles multiusos nativos de Veracruz para reforestación: restauración y plantaciones. Instituto de Ecología, A.C. SIGOLFO, Comisión Nacional Forestal. Xalapa, Ver., México. 288 p.

Bonner, F. T., J. A. Vozzo, W. W. Elam and S. B. Land. 1994. Tree seed technology training course. Instructor’s Manual. USDA Forest Service. Southern Forest Experiment Station. New Orleans, LA, USA. General Technical Report SO-106. 160 p.

Buch, M. S., L. F. Jara y E. Franco. 1997. Viabilidad de semillas pre tratadas de Caesalpinia velutina (B. & R.) Standl., Enterolobium cyclocarpum (J.) Griseb. y Leucaena leucocephala (Lamb.) de Wit. Boletín de Mejoramiento Genético y Semillas Forestales 18: 8-14.

Centro Agronómico Tropical de Investigaciones y Enseñanzas (CATIE). 2000.

Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. In: Salazar R., F. (coord. téc.), C. Soihet y M. J. Méndez (comps. técs.). Manejo de semillas de 100 especies forestales de América Latina. Sanidad Forest Seed Centre. Nota Técnica No. 25. Turrialba, Costa Rica. pp. 49-50.

Chacko, K. C. and P. K. Chandrasekhara P. 1997. Storage and hot-water treatments enhance germination of Guanacaste (Enterolobium cyclocarpum) seeds. International Tree Crops Journal 9:103-107.

Come, D. 1982. Germination. In: Mazliak, P. (ed.). Croissance et developpement.

Collection méthodes. Paris, France. pp. 129-225.

Czabator, F. J. 1962. Germination value: an index combining speed and completeness of pine seed germination. Forest Science 8 (4):386-396.

64

Viveros et al., Análisis de semilla, tratamientos pregerminativos de...

Diavanshir, K. and H. Pourbeik. 1976. Germination value -a new formula. Silvae Genetica 25 (2):79-83.

Espejel, I. y E. Martínez. 1979. El guanacaste. Instituto Nacional de Investigaciones sobre Recursos Botánicos. Comunicado 33. Jalapa, Ver., México. 4 p.

Hernández G., R. and F. García. 1980. Anatomical changes and in the storage substances during the process of water uptake of Enterolobium cyclocarpum seeds. Acta Científica Venezolana 31 (2):167–73.

Hernández V., G., L. R. Sánchez V. y F. Aragón. 2001. Tratamientos pregerminativos en cuatro especies arbóreas de uso forrajero de la selva baja caducifolia de la sierra de Mazatlán. Foresta Veracruzana 3 (1):9-15.

International Seed Testing Association (ISTA). 1993. International Rules for Seed Testing Rules 1993. Seed Science and Technology 21: Supplement. pp.1-75.

Johnson, D. E. 2000. Métodos multivariados aplicados al análisis de datos.

International Thomson Editores, S. A. de C. V. México, D. F., México. 566 p.

Kramer, P. J. and T. Kozlowski. 1979. Physiology of woody plants. Academic Press. New York, NY, USA. 826 p.

Kolotelo, D., E. V. Steenis, M. Peterson, R. Bennett, D. Trotter and J. Dennis. 2001.

Seed handling guidebook. Ministry of Forests. British Columbia, Canada. 106 p.

Manzanilla B., H., M. Martínez D. y A. Moreno M. 2001. Monografías de especies nativas promisorias para el establecimiento de plantaciones forestales comerciales en Jalisco: cedro rojo y rosa morada. Programa de Desarrollo Forestal de Jalisco. Documento Técnico 31. Guadalajara, Jal., México. pp. 51-73.

Napier, I. 1985. Técnicas de viveros forestales con referencia especial a Centroamérica. Escuela Nacional de Ciencias Forestales.

Siguatepeque, Honduras. 274 p.

Padilla, M. 1995. Tratamientos pregerminativos. In: Trujillo, E. (ed.). Memoria del curso nacional de recolección y procesamiento de semillas forestales. CATIE-PROSEFOR. Turrialba, Costa Rica. pp. 1-6.

Sánchez P., Y. y M. Ramírez V. 2006. Tratamientos pregerminativos en semillas de Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit. y Prosopis juliflora (Sw.) DC. Revista de la Facultad de Agronomía Luz 23: 257-262.

Statistical Analysis System (SAS). 2004. SAS/STAT 9.1 User’s guide. SAS Institute Inc. Cary, NC, USA. n/p.

Sauto, A., J. M. Baskin, C. C. Baskin and R. Condit. 2006. Studies on the seed biology of 100 native species of trees in a seasonal moist tropical forest, Panama, Central America. Forest Ecology and Management 234:245-263.

Serratos A., J. C. 2000. Aislamiento y caracterización de proteínas de las semillas maduras de Enterolobium cyclocarpum para su aprovechamiento alimenticio. Tesis de doctorado. Universidad de Colima. Postgrado Interinstitucional en Ciencias Pecuarias. Tecoman, Col., México. 76 p.

Shannon, D. A., L. Isaac and F. E. Brockman. 1997. Assessment of hedgerow species for seed size, stand establishment and seedling height.

Agroforestry Systems 35: 95-110.

Somarriba, E. y O. Ferreiro. 1984. Efecto de tres tratamientos pregerminativos sobre la germinación y viabilidad de las semillas de Enterolobium cyclocarpum (Jacq) Griseb. Turrialba 34 (1):99-101.

Vázquez-Yanes, C., A. I. Batis M., M. I. Alcocer S., M. Cual D. y C. Sánchez D. 1999. Árboles y arbustos potencialmente valiosos para la restauración ecológica y la reforestación. Reporte técnico del proyecto J084. CONABIO - Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México. México, D. F., México. pp. 161-164.

Vázquez-Yanes, C. y B. Pérez G. 1977. Notas sobre la morfología, la anatomía de la testa y la fisiología de las semillas de Enterolobium cyclocarpum. Turrialba 27:427-430.

Young J. A. and C. G. Young. 1992. Seeds of woody plants in North America.

Dioscorides Press, Portland, OR, USA. 407 p.

65

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol.6 (30): 66-73

Artículo / Article

Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco var. glauca (Beissn.)

Franco: nuevo registro para Guanajuato Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco var. glauca (Beissn.) Franco: a new record for the state of Guanajuato Mario Alberto Villagómez Loza1y Miguel Ángel Bello González2 Resumen El abeto Douglas (Pseudotsuga menziesii var. glauca) es abundante en el oeste de Estados Unidos de América y de Canadá; en contraste, su distribución natural en el territorio nacional es escasa y fragmentada, sus individuos están aislados, frecuentemente mezclados y dominados por otras especies. Abarca la porción norte de la Sierra Madre Occidental en los estados de Sonora, Chihuahua, Durango y Zacatecas; también está presente en la parte norte de la Sierra Madre Oriental en Nuevo León, Coahuila y Tamaulipas y se le encuentra en pequeños manchones en el centro del país y al este del Eje Neovolcánico en Querétaro, Hidalgo, Tlaxcala y Puebla y en el sur-oeste de Oaxaca. Como resultado de los trabajos de exploración realizados en el municipio San José Iturbide, Guanajuato, se identificó una nueva localidad en las montañas al este de la entidad donde se reconoció una población de aproximadamente 10 ha y se observó que la especie prospera sin asociarse con el oyamel (Abies religiosa).

La determinación se apoyó en el uso de claves taxonómicas, descripciones y su cotejo respectivo con material de herbario. La posición geográfica del nuevo registro se ubica en la Mesa Central entre las coordenadas geográficas 20°56’ de latitud norte y 100° 17’ de longitud oeste.

Palabras clave: Abeto Douglas, especie endémica, Guanajuato, nuevo registro de localidad, protección especial, Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco var. glauca (Beissn.) Franco.

Abstract Douglas fir (Pseudotsuga menziesii var glauca) is abundant in western United States of America and Canada; in contrast, the natural distribution in the country is scarce and fragmented, its individuals are isolated, often mixed and dominated by other species. It covers the northern portion of the Sierra Madre Occidental in the states of Sonora, Chihuahua, Durango and Zacatecas; it is also present in the northern part of the Sierra Madre Oriental in Nuevo León, Coahuila and Tamaulipas and in small patches in the midwest and the eastern part of the Eje Neovolcánico in Querétaro, Hidalgo, Tlaxcala and Puebla and in southwest Oaxaca. As a result of exploration work conducted in the municipality of San José Iturbide, Guanajuato, a new location was identified in the mountains east of the state where a population of approximately 10 hectares was located which was determined with keys, descriptions and respective comparison with herbarium material; in this state in central Mexico the species thrives without associating with fir (Abies religiosa). The geographical position of the new record is located in Mesa Central between 20°56’ north and 100°17’ west.

Key words: Douglas fir, endemic species, Guanajuato, new location record, special protection, Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco var. glauca (Beissn.) Franco.

Fecha de recepción/date of receipt: 4 de septiembre de 2014; Fecha de aceptación/date of acceptance: 12 de febrero de 2015.

1 Centro de Innovación Aplicada en Tecnologías Competitivas. Correo-e: m.a.vl@hotmail.com.

2 Facultad de Agrobiología Presidente Juárez. Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo.

Villagómez y Bello, Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco var....

Introducción

Introduction

Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco var. glauca (Beissn.) Franco es abundante en el oeste de Estados Unidos de América y Canadá de acuerdo con Hermann y Lavender (1999), pero en México sus poblaciones son escasas y fragmentadas, y sus individuos están aislados, frecuentemente mezclados y dominados por otros taxa, en particular por Pinus, Quercus y Abies (Domínguez et al., 2004).

The natural distribution of Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco var. glauca (Beissn.) Franco is abundant in western United States and Canada, according to Hermann and Lavender (1999), but in Mexico it is scarce and has a fragmented distribution, and individuals are isolated, often mixed and dominated by other species mainly Pinus, Quercus and Abies (Domínguez et al., 2004).

By studying the morphological variation in populations of Pseudotsuga (Pinaceae) in the country, Reyes et al. (2005) concluded that there is insufficient morphological bases to separate species proposed for Mexico before; consistent with this concept in the official standard NOM-059-SEMARNAT-2010, it is regarded as “species subject to special protection” and five recognized species before, Pseudotsuga flahaulti Flous, P. menziesii var. flahaulti (Flous) Silba, P. guinieri Flous, P. macrolepis Flous and P. redheri Flous are included and recorded as synonyms (Semarnat, 2010).

Al revisar la variación morfológica de Pseudotsuga (Pinaceae) en el territorio nacional, Reyes et al. (2005) concluyeron que no existen bases morfológicas suficientes para separar las especies propuestas para México; congruente con este concepto en la norma oficial NOM-059-SEMARNAT-2010, al taxon se le considera como “especie sujeta a protección especial” y ahí mismo se incluye a las cinco especies antes reconocidas, Pseudotsuga flahaulti Flous, P. menziesii var. flahaulti (Flous) Silba, P. guinieri Flous, P. macrolepis Flous y P. redheri Flous, que se tienen consignadas como sinonimias (Semarnat, 2010).

The extention of the species engulfs the northern part of the Sierra Madre Occidental in the states of Sonora, Chihuahua, Durango and Zacatecas and of the Sierra Madre Oriental as well in Nuevo León, Coahuila and Tamaulipas states. Domínguez (1994) and Domínguez et al. (2004) note its presence at Hidalgo, Tlaxcala and Puebla and in small patches, at the center of the country and in the east side of the Eje Neovolcánico in Querétaro State, and it has been recorded, too, at the southwest of Oaxaca State (Debreczy and Rácz, 1995; Del Castillo et al., 2004).

La distribución de Pseudotsuga menziesii var. glauca abarca la porción norte de la Sierra Madre Occidental, en los estados de Sonora, Chihuahua, Durango y Zacatecas y de la Sierra Madre Oriental en Nuevo León, Coahuila y Tamaulipas.

Domínguez (1994) y Domínguez et al. (2004) refieren su presencia en Hidalgo, Tlaxcala y Puebla y como pequeños manchones en el centro del país y en la parte oriental del Eje Neovolcánico en Querétaro y ha sido identificada, además, en el suroeste de Oaxaca (Debreczy and Rácz, 1995; Del Castillo et al., 2004).

There is no background for Guanajuato state for its presence and there are only references about Pinus and Abies species as elements of the vegetal diversity of the state (Rzedowski and Calderón, 2009; Zamudio and Galván, 2011; Zamudio, 2012).

There are alterations in the habitat from land use change, overgrazing, clandestine felling, seed collection and plagues, which reduce the production of cones and seeds with the resulting threaten to the regional species (Mápula et al., 2007; Velasco et al., 2007).

Para Guanajuato no hay antecedentes de su existencia y solo se hace referencia a especies de Pinus y Abies como integrantes de la diversidad vegetal del estado (Rzedowski y Calderón, 2009; Zamudio y Galván, 2011; Zamudio, 2012).

Ahí existen alteraciones en el hábitat por cambios de uso de suelo, sobrepastoreo, tala clandestina, colecta de semilla y presencia de plagas, mismas que reducen la producción de conos y semillas con la consecuente amenaza de la permanencia de la especie en la región (Mápula et al., 2007; Velasco et al., 2007).

From the previous statements, the actual study was aimed to release a new record and a new location of Pseudotsuga menziesii var. glauca for Guanajuato State.

En virtud de lo anterior, el estudio que se describe a continuación tuvo como objetivo dar a conocer una nueva localidad y registro de Pseudotsuga menziesii. var. glauca para el estado de Guanajuato.

Materials and Methods The study area is located in the physiographic province of Mesa Central (Central Plateau), Llanuras (plains) and Sierras del Norte de Guanajuato sub-province (Oliva, 2012); these plains are almost totally surrounded by mountain chains, lavic plateaus and associated hills, with a lithology made-up by volcanic rock with high contents of silica, basalt and acid igneous rocks linked to ancient alluviums. It include the

Materiales y Métodos La zona de interés se ubica en la provincia fisiográfica de la Mesa Central, Subprovincia Llanuras y Sierras del Norte de Guanajuato (Oliva, 2012); las cuales están casi totalmente

67

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 66-73

rodeadas por sierras, mesetas lávicas y lomeríos asociados con una litología formada por roca volcánica con altos contenidos de sílice, basalto y rocas ígneas ácidas asociadas con aluviones antiguos. Comprende la porción norte del estado y está limitada al sur por el Eje Neovolcánico y al oriente por la Sierra Madre Oriental, donde se localizan las rocas más antiguas de la entidad: rocas metamórficas del Triásico–Jurásico, rocas sedimentarias del Cretácico y del Terciario y aluviones del Cuaternario que dieron origen a llanuras y valles. La estratigrafía está constituida, principalmente, por rocas volcánicas de tipo riolítico, representadas por tobas e ignimbritas. Debido a la conformación histórica de la geología y del elemento tectónico estructural, se formaron una serie de depósitos de yacimientos minerales (Oliva, 2012).

northern part of the state and is limited to the south by the Eje Neovolcánico (Neovolcanic Axis) and to the east by the Sierra Madre Oriental where the most ancient rocks of the state are found: metamorphic rocks from the TriassicJurassic, sedimentary rocks of the Cretaceous and Tertiary and by alluviums of the Quaternary which gave birth to plains and valleys. The stratigraphy is formed by volcanic rocks of the rhyolithic type, represented by tuffs and ignimbrites. From the historic conformation of geology and the tectonic structural component, a series of mineral deposits were formed (Oliva, 2012).

According to the Food and Agriculture Organization of the United Nations (FAO, 2007), soil is an Haplic pheozem, that has a shallow soft layer, rich in organic matter and nutrients; it has a lytic phase with a rocky bed at 25 cm deep. Quijano and Rocha (2012) describe a Pheozem soil, with a fertile layer at 31 to 45 cm deep and a sandy loam texture.

De acuerdo con la Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación (FAO, 2007), el tipo de suelo es Feozem háplico, que se caracteriza por una capa superficial suave y rica en materia orgánica y nutrientes; presenta una fase lítica con un lecho rocoso a 25 cm de profundidad. Quijano y Rocha (2012) refieren para la zona de estudio un tipo de suelo Feozem, con una profundidad de capa fértil de 31 a 45 cm y de textura migajón arenosa.

The area is located within the Lerma-Santiago Region, the Hydrological Region Number 12, and the Laja River Basin; the hydrographic network that exists on the relief possesses a mild density with dendritic, sub-dendritic and radial patterns with different degrees of integration. In terms of underground hydrology, the zone belongs to the Dr. Mora-San José Iturbide aquifer; it is surrounded by topographic elevations, whose superficial runoffs travel in an east-west direction and flows into a mountainous strait towards Laguna Seca valley.

El área se ubica en la Región Lerma-Santiago, Región Hidrológica 12, Cuenca Río Laja; la red hidrográfica existente en el relieve posee moderada densidad con patrones dendríticos, subdendríticos y radiales con diversos grados de integración. En materia de hidrología subterránea, la zona pertenece al acuífero Dr. Mora-San José Iturbide; está rodeada por elevaciones topográficas, cuyos escurrimientos superficiales circulan en dirección oriente-poniente y desembocan por un estrecho topográfico hacia el valle de Laguna Seca.

The prevailing weather at the region is C (w0), which is sub-humid temperate with summer rains, the least moist of the temperate, with a P/T quotient < 43.2, an annual mean rainfall < 5 and a Winter precipitation per cent between 5 and 10.2 mm; temperature varies from 14 to 16 °C and rain, between 500 and 600 mm year-1 (Comisión Estatal del Agua de Guanajuato, 2000).

El clima que prevalece en la región es el C (wo) templado subhúmedo con lluvias en verano, el de menor humedad de los templados, con un cociente P/T < 43.2, un porcentaje de lluvia media anual < 5 y un porcentaje de precipitación invernal entre 5 y 10.2 mm; la temperatura en la zona fluctúa entre 14 y 16 °C y la precipitación entre 500 y 600 mm año-1 (Comisión Estatal del Agua de Guanajuato, 2000).

The type of vegetation in the study area is the temperate pine-oak forest; some of the associated species are: Pinus strobiformis Engelm. (pino blanco mexicano), Pinus cembroides Zucc. (pino piñonero), Quercus laurina Humb. & Bonpl. (encino jarillo), Q. rugosa Née. (roble), Populus tremuloides Michx. (pera, álamo), Arctostaphylos pungens HBK (pingüica), Arbutus glandulosa Mart. & Gal. (madroño rojo), Dasilyrion acrotriche (Schiede) Zucc. (sotol), Lupinus monticola Rydb. (lupino), Pteridium aquilinum (L.) Kuhn. (helecho), Echinofossulocactus lamelosus (A. Dietrich) Britton et Rose (biznaga espadilla), Salvia elegans Vahl. (salvia), Senecio barba-johannis DC. (senecio), Asplenium miradorense Liebm. (culantrillo) and Mammilaria spp. (mamilaria).

El tipo de vegetación corresponde al bosque templado de pino-encino y algunas de sus especies asociadas son: Pinus strobiformis Engelm. (pino blanco mexicano), Pinus cembroides Zucc. (pino piñonero), Quercus laurina Humb. & Bonpl. (encino jarillo), Q. rugosa Née. (roble), Populus tremuloides Michx. (pera, álamo), Arctostaphylos pungens HBK (pingüica), Arbutus glandulosa Mart. & Gal. (madroño rojo), Dasilyrion acrotriche (Schiede) Zucc. (sotol), Lupinus monticola Rydb. (lupino), Pteridium aquilinum (L.) Kuhn. (helecho), Echinofossulocactus lamelosus (A. Dietrich) Britton et Rose (biznaga espadilla), Salvia elegans Vahl. (salvia), Senecio barba-johannis DC. (senecio), Asplenium miradorense Liebm. (culantrillo) y Mammilaria spp. (mamilaria).

In order to observe the floristic similitude that Pseudotsuga menziesii var. glauca (Douglas fir) keeps in other locations at the center of the country and at the east of the Neovolcanic Axis (except for the northern part of Sierra Madre Occidental and Sierra Madre Oriental as well as the southwest of Oaxaca State),

68

Villagómez y Bello, Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco var....

Con el objeto de observar la similitud florística que guarda Pseudotsuga menziesii var. glauca (abeto Douglas) con ejemplares de otras localidades de los estados del centro del país y en la parte oriental del Eje Neovolcánico (a excepción de la porción norte de la Sierra Madre Occidental y de la Sierra Madre Oriental, ni el sur-oeste de Oaxaca), se hizo el análisis comparativo con las especies de la Familia Pinaceae mediante consulta documental, así como de los aspectos relevantes en materia de conservación en la entidad.

a comparative analysis of the species of Pinaceae by document review. There were also analyzed the relevant aspects of the species in terms of its conservation in the state.

A finales del 2013 se realizaron recorridos de campo al área para su reconocimiento, la colecta del taxon sujeta a estudio y de las especies asociadas; su identificación y cotejo con el material botánico del Herbario del Instituto de Ecología, A. C. (IEB) de Pátzcuaro, Michoacán.

Results and Discussion

At the end of 2013, several field trips were made in the study area for its exploration, collection of the species and determination of the associated species, which was made with the aid of the botanic collection of the IEB Herbarium of the Instituto de Ecología, A. C. of Pátzcuaro, Michoacán.

Location

Resultados y Discusión

The new location is found at 2 814 masl, southeast of San José Iturbide municipality, within the geographic coordinates 20°56’ north and 100°17’ west (Figure 1).

Localización

Geology

La nueva localidad se ubica a 2 814 msnm, al sureste del municipio San José Iturbide, entre las coordenadas 20°56’ norte y 100°17’ oeste (Figura 1).

The species is within the Mexican Ignimbritic Belt, which exhibits that the new record does not belong to the Sierra Madre Oriental or to the Sierra Madre Occidental or is whithin the Neovolcanic Axis, but it belongs to Mesa Central, that is in the western limiting position, that is the most western records of central Mexico, at 100°17’.

Geología La especie se desarrolla dentro de la Faja Ignimbrítica Mexicana, lo que confirma que el nuevo registro no corresponde a la Sierra Madre Oriental o a la Sierra Madre Occidental, ni tampoco se ubica dentro del Eje Neovolcánico, sino que forma parte de la Mesa Central, que ocupa la posición más occidental; es decir, la mayor longitud oeste de las colectas del centro de México, a los 100°17’.

Soils In general soils are mildly deep, poorly rocky in their superficial part, light brown to dark brown and dandy loam, which is consistent to what Quijano and Rocha (2012) stated, as they confirm that it is an Haplic pheozem soil. pH varies from 3.90 (hillside) to 5.17 (lowlands), which means that they are mainly acid soils; the range of organic matter goes from 8.06 to 11.07, which describes rich soils, as they come from volcanic ashes. In regard to the amount of elements, thy are very rich in iron, medium to poor in inorganic nitrogen, and poor in phosphorous, copper, zinc and manganese.

Suelos En general los suelos del área tienen profundidad media, son poco pedregosos en la parte superficial, color café claro a café oscuro y de textura migajón-arenosa; resultados consistentes con los de Quijano y Rocha (2012), quienes confirman que se trata de un suelo Feozem háplico. El pH varía de 3.90 (ladera) a 5.17 (parte baja), lo que indica que son suelos eminentemente ácidos; el contenido de materia orgánica varía entre 8.06 a 11.07, que describe suelos ricos pues derivan de cenizas volcánicas.

Con relación al contenido de elementos son muy abundantes en hierro, y de medianos a pobres en nitrógeno inorgánico, pero escasos en fósforo, cobre, zinc y manganeso.

Vegetation The distribution of Pseudotsuga menziesii var. glauca known as Douglas fir extends over a surface area about 10 ha, with a design that looks like a canyon that runs from south to north with 200 m towards both sides (east and west), 50 m in the low-central part and with a slope from 10 to 15 %, where very few natural regeneration is found. The conifer species associated to this fir including the actual record are in Table 1.

69

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 66-73

Figura 1. Localización geográfica de Pseudotsuga menziesii (Mirb.)

Franco var. glauca (Beissn.) Franco en el municipio San José Iturbide, Guanajuato.

Figure 1. Geographic location of Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco var. glauca (Beissn.) Franco in San José Iturbide municipality, Guanajuato State Coming from the former, it is evident that when the biodiversity of the ecosystem is referred in regard to the species of the same family, it is higher for Douglas fir in the states of Puebla and Tlaxcala; it is in-between for Hidalgo and low for Guanajuato and Querétaro.

Vegetación Pseudotsuga menziesii var. glauca, mejor conocida como abeto Douglas, crece en una superficie aproximada de 10 ha, con una conformación que asemeja a un cañón que corre de sur a norte con 200 m hacia ambos lados (este y oeste), 50 m en la parte baja-central y con un gradiente de 10 a 15 % de pendiente, donde se aprecia muy poca regeneración natural.

Las especies de coníferas asociadas a este abeto, incluido el presente registro se reúnen en el Cuadro 1.

Conservation According to the official standard NOM-059-SEMARNAT-2010, Pseudotsuga menziesii has “Endemic Distribution and Category Pr”, i. e., it is subject to special protection, which is extended to those species that could potentially be threatened by factors which adversely affect their viability, so the need to foster recovery and conservation of stocks or associated species is determined. Today the fir of interest develops outside the perimeter of the Natural Protected Area Pinal Zamorano (ANP) under state jurisdiction, the management program of which was updated in 2012 and is awaiting publication by the Instituto de Ecología del estado de Guanajuato (Institute of Ecology of Guanajuato State); in this study the expansion of the coverage of the perimeter for different land uses and vegetation ANP is

Derivado de lo anterior, es evidente que cuando la biodiversidad del ecosistema es referida a las especies de la misma familia, esta es mayor para el abeto Douglas en los estados de Puebla y Tlaxcala; es intermedia para Hidalgo y baja para Guanajuato y Querétaro.

70

Villagómez y Bello, Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco var....

Cuadro 1. Coníferas asociadas a Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco var. glauca (Beisnn.) Franco.

Table 1. Conifers associated to Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco var. glauca (Beissn.) Franco.

Puebla*

Tlaxcala*

Hidalgo*

Guanajuato

Querétaro**

Ar, Pm, Pt, Pp, Po, Jm Ar, Pm, Pr, Pp, Pt, Pa Ar, Ppa, Pp, Pt, Pa Ar, Pp, Pt, Pa

Ar, Pp, Pt, Pa

Ar, Pa, Ppa, Pp

Ar, Pr, Pt, Pa

Ar, Pp, Ppa, Pa Ar, Po, Pt, Cl Ar, Pt, Jd Ar, Pt, Jm Ar, Pp, Pa

Ar, Pp, Pa

Ar, Pa, Ppa Ar, Pt, Pp Ar, Pt Ar, Pp Ar, Jd Ar

Ar

Pt, Pp, Ppa, Pa Pp, Pr

Pc, Ps

Ppa Pt * = Adaptado de Ventura et al. (2010); ** = Domínguez et al. (2004); Ar = Abies religiosa (Kunth) Schltdl. & Cham.; Cl = Cupressus lusitanica Mill.; Jd = Juniperus deppeana Steud.; Jm = J. monticola Martínez; Pa = Pinus ayacahuite Ehren.; Pc = Pinus cembroides Zucc.; Pm = P. montezumae Lamb.; Po = P. oaxacana Mirov; Pp = P. pseudostrobus Lindl.; Ppa = P. patula Schiede ex Schltdl. & Cham.; Pr = P. rudis Endl.; Ps = P. strobiformis Engelm.; Pt = P. teocote Schiede ex Schltdl. & Cham. * = Adapted from Ventura et al. (2010); ** = Domínguez et al. (2004); Ar = Abies religiosa (Kunth) Schltdl. & Cham.; Cl = Cupressus lusitanica Mill.; Jd = Juniperus deppeana Steud.; Jm = J. monticola Martínez; Pa = Pinus ayacahuite Ehren.; Pc = Pinus cembroides Zucc.; Pm = P. montezumae Lamb.; Po = P. oaxacana Mirov; Pp = P. pseudostrobus Lindl.; Ppa = P. patula Schiede ex Schltdl. & Cham.; Pr = P. rudis Endl.; Ps = P. strobiformis Engelm.; Pt = P. teocote Schiede ex Schltdl. & Cham.

suggested. For the coniferous and oak forest where Douglas fir in particular grows, the proposed increase coverage in place corresponds to 6.49 %.

Conservación De acuerdo con la norma oficial NOM-059-SEMARNAT-2010, Pseudotsuga menziesii tiene “Distribución Endémica y Categoría Pr”, es decir, está sujeta a protección especial, lo que es extensivo a las especies que podrían llegar a estar amenazadas por factores que inciden negativamente en su viabilidad, por lo que se determina la necesidad de propiciar su recuperación y conservación, o la de poblaciones de especies asociadas.

El abeto de interés se desarrolla fuera del perímetro del Área Natural Protegida Pinal del Zamorano (ANP) de jurisdicción estatal, cuyo programa de manejo fue actualizado en el año 2012 y está pendiente su publicación por parte del Instituto de Ecología del estado de Guanajuato; en dicho estudio se propone la ampliación de la cobertura del perímetro para los diferentes usos del suelo y vegetación del ANP. Para el bosque

Of all vascular plants for the state of Guanajuato, the Gymnosperms have four families, six genera and 18 species (Zamudio, 2012); recently the presence of other pine species was published in the institution (Villagómez et al., 2014); with the new record, of four families identified biodiversity of the entity is updated to seven genera and 20 species of gymnosperms.

71

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 66-73

de coníferas y de encino, donde crece el abeto Douglas, se propone incrementar su cobertura en 6.49 %.

Conclusions Unlike species that thrive in the states of Puebla, Tlaxcala and Hidalgo, Guanajuato Douglas fir coexists with only two species of pine (Pinus strobiformis and P. cembroides) and does not share its habitat with fir (Abies religiosa) as most of the aforementioned records, including Querétaro.

Del total de plantas vasculares para el estado de Guanajuato, las gimnospermas reúnen a cuatro familias, seis géneros y 18 especies (Zamudio, 2012); el año pasado se publicó la presencia de otra especie de pino en la entidad, Pinus strobiformis Engelm.

(Villagómez et al., 2014); con el nuevo registro, de las cuatro familias identificadas, la biodiversidad incluye siete géneros de gimnospermas y 20 especies.

The geographical position of the new town is located in the Mesa Central and serves as a link that helps reduce - though in a modest degree - the fragmentation that the species present in Mexico, with the largest west longitude of the country.

Conclusiones

If the extension of the ANP Pinal Zamorano is confirmed by updating the Management Program, it is of the utmost priority to give attention to the species through a program of forestry improvement that fosters the best conditions for development especially considering the human pressure to which it is subject, the poor regeneration of the species on the site and the variation of the elements on the face of climate change.

A diferencia de los taxa que prosperan en los estados de Puebla, Tlaxcala e Hidalgo, el abeto Douglas de Guanajuato convive solamente con dos de pino, Pinus strobiformis y P. cembroides, y no comparte su hábitat con el oyamel (Abies religiosa), como en la mayoría de los casos antes referidos, incluido Querétaro.

La posición geográfica de la nueva localidad se ubica en la Mesa Central y funge como eslabón que contribuye a disminuir, aunque en grado modesto, la fragmentación que la especie presenta en México, con la longitud oeste de mayor magnitud del país.

Conflict of interests The authors declare no conflict of interests.

De confirmarse la ampliación del ANP Pinal del Zamorano con la actualización del Programa de Manejo, es de alta prioridad la atención a la especie mediante un programa de mejoramiento silvícola que propicie las condiciones más favorables para su desarrollo, si se considera, sobre todo, la presión humana a la que está sujeta y su escasa regeneración en el sitio.

Contribution by author Mario Alberto Villagómez Loza: botanical exploration, design, consultation and review of the manuscript; Miguel Ángel Bello González: identification of botanical samples, comparison of the collected material in the INECOL-Pátzcuaro Herbarium, design, consultation and review of the manuscript to be published.

Acknowledgements Conflicto de intereses

The authors are grateful to C. Trinidad Hernández owner of the property subject of study for their continued support as a guide and facilitator in the field work; without their participation this work would not have been possible. To Dr. Sergio Zamudio Ruiz, General Curator of the IEB Herbarium of the Instituto de Ecología, A. C., for his support in collating the field samples. The work described was supported by the PIFI / 2012-16MSU0014T-04-01 UMSNH project.

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

Contribución por autor Mario Alberto Villagómez Loza: exploración botánica, diseño, consulta y revisión del manuscrito; Miguel Ángel Bello González: determinación de ejemplares recolectados, cotejo de los mismos en el Herbario del Inecol-Pátzcuaro, diseño, consulta y revisión del manuscrito para publicación.

End of the English version

Agradecimientos Los autores desean expresar su agradecimiento al Sr. Trinidad Hernández, propietario del predio sujeto de estudio por su apoyo constante como guía y facilitador en el trabajo de campo, pues sin su participación el presente trabajo no hubiera sido posible. Al Dr. Sergio Zamudio Ruiz, Curador General del Herbario IEB, del Instituto de Ecología, A. C., por su apoyo en el cotejo de las muestras de campo. El trabajo descrito contó con el apoyo del proyecto PIFI/2012-16MSU0014T-04-01 UMSNH.

72

Villagómez y Bello, Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco var....

Referencias Reyes H., V. J., J. J. Vargas H., J. López U. y H. Vaquera H. 2005. Variación morfológica y anatómica en poblaciones mexicanas de Pseudotsuga (Pinaceae). Acta Botánica Mexicana 70: 47–67.

Rzedowski, J. y G. Calderón R. 2009. Lista preliminar de árboles silvestres del estado de Guanajuato. Flora del Bajío y de Regiones Adyacentes.

Fascículo Complementario XXIV. Pátzcuaro, Mich., México. 14 p.

Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales (Semarnat). 2010.

Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010, Protección ambiental-Especies nativas de México de flora y fauna silvestres-Categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio-Lista de especies en riesgo. Diario Oficial de la Federación. México, D. F., México. 66 p.

Velasco G., M. V., J. López U., G. Ángeles P., J. J. Vargas H. y V. Guerra de la Cruz. 2007. Dispersión de semillas de Pseudotsuga menziesii en poblaciones del centro de México. Agrociencia 41: 121–131.

Ventura R., A., J. López U., J. J. Vargas H. y V. Guerra de la Cruz. 2010.

Caracterización de Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco en el Centro de México. Implicaciones para su conservación. Revista Fitotecnia Mexicana 3(2): 107-116.

Villagómez L., M. A., M. A. Bello G. y E. Isarain-Chávez. 2014. Pinus strobiformis Engelmann: nueva Localidad para Guanajuato, México. Agrociencia 48: 615-625.

Zamudio R., S. y V. Galván. 2011. La diversidad vegetal del estado de Guanajuato, México. Flora del Bajío y de Regiones Adyacentes, INECOL. Fascículo Complementario Núm. 27. pp. 1-103.

Zamudio R., S. 2012. La biodiversidad en Guanajuato: Estudio de Estado. Vol. II. CONABIO/IEE. Guanajuato, Gto., México. pp. 21-55.

Comisión Estatal del Agua de Guanajuato. 2000. Seguimiento del estudio hidrogeológico y modelo matemático del acuífero del Valle de Laguna Seca, Gto. Guanajuato, Gto., México. pp. 5, 49.

Debreczy, Z. and I. Rácz. 1995. New species and varieties of conifers from Mexico. Phytologia 78: 217–243.

Del Castillo R., F., J. A. Pérez de la Rosa, G. Vargas A. y R. Rivera G. 2004.

Coníferas. In: García M., A. J., M. de J. Ordóñez y M. Briones S. (eds.). Biodiversidad de Oaxaca. Instituto de Biología, UNAM– Fondo Oaxaqueño para la Conservación de la Naturaleza–World Wildlife Foundation. México, D. F., México. pp. 141–158.

Domínguez A., F. A. 1994. Análisis histórico–ecológico de los bosques de Pseudotsuga en México. INIFAP–CIR Golfo Centro. Folleto Técnico Núm. 23. El Palmar, Ver., México. 43 p.

Domínguez A., F. A., J. J. Vargas H., J. López U., P. Ramírez V. y E. Guízar N. 2004.

Caracterización ecológica de Pseudotsuga menziesii en Pinal de Amoles, Querétaro: nueva población natural en México. Anales del Instituto de Biología 75(2):191–203.

Hermann R., K. and D. P. Lavender. 1999. Douglas–fir planted forests. New Forests 17: 53–70.

Mápula L., M., J. López U., J. J. Vargas H. and A. Hernández L. 2007.

Reproductive indicators in natural populations of Douglas–fir in Mexico. Biodiversity and Conservation 16:727–742.

Oliva V., R. 2012. Fisiografía y geología en la biodiversidad en Guanajuato: Estudio de Estado Vol. I. Conabio/IEE. Guanajuato, Gto., México. pp.

38-45.

Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación (FAO). 2007. Base Referencial Mundial del Recurso Suelo. Roma, Italia. 117 p.

Quijano C., J. A. y R. Rocha R. 2012. Los suelos de Guanajuato en la Biodiversidad en Guanajuato: Estudio de Estado Vol. I. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (Conabio) /Instituto de Ecología del Estado de Guanajuato (IEE).

Guanajuato, Gto., México. pp. 74-81.

73

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol.6 (30): 74-89

Artículo / Article

Producción de hojarasca y depósito potencial de nutrientes de las hojas en el Matorral Espinoso Tamaulipeco Litter production and potential deposit of leaves nutrients in the Tamaulipan Thornscrub Juan Manuel López Hernández1, Humberto González Rodríguez1, Roque Gonzalo Ramírez Lozano2, Jorge Ignacio del Valle Arango3, Israel Cantú Silva1, Marisela Pando Moreno1, Andrés Eduardo Estrada Castillón1 y Marco Vinicio Gómez Meza4, Resumen Se cuantificó la dinámica mensual (enero a diciembre) de la producción de hojarasca, así como el depósito de macro y microminerales de las hojas en tres sitios en el estado de Nuevo León, México. La producción total de hojarasca (g m-2 año-1) fue de 408.0 (S1), 613.7 (S2) y 703.3 (S3), respectivamente. La mayor recepción correspondió a las hojas (247.5 - 515.1 g m-2 año-1) seguidas por la de ramas (76.7-107.0), las estructuras reproductivas (56.7-66.7) y por material vegetal no identificado, cuerpos y heces de insectos (18.0-36.2). El depósito anual de Ca varió de 4.6 a 14.5, K de 2.0 a 8.7, Mg de 0.9 a 3.4, N de 4.0 a 9.3 y P de 0.1 a 0.3 g m-2 año-1. El Cu, de 0.9 a 4.9, Fe de 52.8 a 91.2, Mn de 9.5 a 18.1 y Zn de 5.9 a 9.2 mg m-2 año-1. El uso eficiente de nutrientes no mostró una tendencia definida entre los sitios. Para N, P y K el patrón fue: S1 > S3 > S2, para Mg fue: S3 > S1 > S2 y Ca fue: S1 > S2 > S3. Aun cuando el P no mostró diferencias estadísticas entre sitios, su uso eficiente fue un poco mayor que el Ca, K, N o Mg. En general, el depósito de minerales fue más alto en el otoño e invierno. Hubo diferencias espaciales y temporales en cantidad, calidad y retorno potencial de los elementos en las hojas depositadas.

Palabras clave: Depósito de minerales de las hojas, hojarasca, estado de Nuevo León, Matorral Espinoso Tamaulipeco, noreste de México, uso eficiente de los nutrientes.

Abstract In three states of Nuevo León State, Mexico, the monthly dynamics (January to December) of litterfall production, as well as the macro and micronutrients of the leaves, were quantified. The total litterfall production (g m-2 year-1) was 408.0 (S1), 613.7 (S2) and 703.3 (S3), respectively. Leaves represented the highest component (from 247.5 to 515.1 g m-2 year-1) followed by branches (76.7-107.0), reproductive structures (56.7-66.7) and unidentified material, bodies and insect feces (18.0-36.2). Annual deposition of Ca in the three sites varied from 4.6 to 14.5, K from 2.0 to 8.7, Mg from 0.9 to 3.4, N from 4.0 to 9.3 and P from 0.1 to 0.3 g m-2 year-1. The Cu ranged from 0.9 to 4.9, Fe from 52.8 to 91.2, Mn from 9.5 to 18.1 and Zn from 5.9 to 9.2 mg m-2 year-1. The efficiency on nutrient use did not show a clear tendency among sites. For N, P and K pattern was: S1 > S3 > S2, for Mg was: S3 > S1 > S2 and for Ca was: S1 > S2 > S3. Even though phosphorus showed no significant differences among sites, its use efficiency was relatively higher than Ca, K, N or Mg. In general, mineral deposition was higher during autumn and winter months than in other periods. There were space and temporal variations in litterfall deposition in terms of quantity, quality and potential nutrient return.

Key words: Leaf mineral deposition, litterfall, Nuevo León State, Tamaulipan Thornscrub, northeastern Mexico, efficient use of nutrients.

Fecha de recepción/date of receipt: 3 de octubre de 2014; Fecha de aceptación/date of acceptance: 31 de marzo de 2015.

1 Facultad de Ciencias Forestales. Universidad Autónoma de Nuevo León.

2 Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Autónoma de Nuevo León. Correo-e: rramirezlozano@gmail.com 3 Departamento de Ciencias Forestal. Universidad Nacional de Colombia sede Medellín.

4 Facultad de Economía. Universidad Autónoma de Nuevo León.

López et al., Producción de hojarasca y depósito potencial...

Introducción

Introduction

La materia vegetal que se acumula sobre el suelo y su descomposición tienen una participación importante en el mantenimiento de la productividad de los ecosistemas terrestres (Swamy et al., 2004) al constituir el principal retorno de nutrientes al sustrato (Landsberg y Gower, 1997). Gran parte de la misma procede de la abscisión de hojas, ramas y estructuras reproductivas (Carnevale y Lewis, 2001). Una vez mineralizada libera bioelementos que las plantas reabsorben con lo que se contribuye al funcionamiento del ciclo biogeoquímico (Zamboni y Aceñolaza, 2004). Dicha liberación está determinada por las características morfológicas y fisiológicas de las especies, la variación anual de la composición de la hojarasca, sus propiedades físico-químicas y las condiciones ambientales, lo que define el tiempo de cesión de nutrientes (Aceñolaza et al., 2006; Polyakova y Billor, 2007; Wang et al., 2008). El estudio de los ciclos de nutrientes a través de la caída de hojarasca representa una valiosa aproximación hacia la comprensión de los ecosistemas forestales.

The plant matter that accumulates on the floor and its decomposition play an important role in maintaining the productivity of terrestrial ecosystems (Swamy et al., 2004), as it is the main return of nutrients to the forest floor (Landsberg and Gower, 1997). Much of the material that decomposes in the soil comes from the organic remains that are deposited on it after abscission of leaves, twigs and other plant reproductive structures that make up the litter (Carnevale and Lewis, 2001). Once the organic matter is mineralized, the released bioelements can be reabsorbed by plants, so that this contributes to the biogeochemical cycle (Zamboni and Aceñolaza, 2004).

This release of nutrients is determined by morphological and physiological characteristics of species, the annual change in the composition of the leaves, their physicochemical properties and environmental conditions, which defines the time of transfer of nutrients in each forest ecosystem (Aceñolaza et al., 2006; Polyakova and Billor, 2007; Wang et al., 2008).

The rate of decomposition of the mulch is calculated by the ratio of the annually falling amount against that accumulated on the soil. According to Poggiani and Schumacher (2004) and Pallardy (2008) the form and speed of decomposition are linked mainly to climate and, essentially, with the ratio of carbon / nitrogen, which resembles the microorganisms that carry out this process. Normally, green leaves record the highest decomposition rate than senescent leaves because of their higher initial concentration of N and P and that more woody materials are more resistant to decay (Reis and Barros, 1990).

The rate of nitrogen mineralization in the forest floor is correlated with total mineralization of N (mulch and soil) and also depends on the quality of litter (Stump and Binkley, 1993).

La tasa de descomposición del mantillo se calcula mediante la relación entre la cantidad de material que cae en el año con la acumulada en el suelo. De acuerdo con Poggiani y Schumacher (2004) y Pallardy (2008) la forma y velocidad de descomposición se vinculan, principalmente con el clima y, en esencia, con la proporción carbono/nitrógeno. En condiciones normales, las hojas verdes registran mayor tasa de descomposición que las senescentes en razón de su concentración inicial más elevada de N y de P, además los materiales con mayor lignificaión son más resistentes a la descomposición (Reis y Barros, 1990). La tasa de mineralización del nitrógeno en el suelo forestal está correlacionada con la mineralización total del N (mantillo y suelo) y depende, de la calidad de la hojarasca (Stump y Binkley, 1993).

Unlike tropical rainforests, where the decomposition of organic waste is fast, in semiarid climates ecosystems this process occurs very slowly. Therefore, in such environments the dynamics of the contributions and the breakdown of nutrients are particularly important in the functioning and stability of these ecosystems, especially when they are the subject of anthropogenic interventions that remove part of their biomass (Kim et al., 1996). The type of vegetation, called Tamaulipan Thornscrub, constituted mostly by deciduous species and some evergreen that lose their leaves during periods of drought (Northup et al., 1996), they are distinguished by a wide taxonomic diversity, intense dynamics growth, a variety of phenological development and leaf longevity (González et al., 2011).

A diferencia de los bosques húmedos tropicales, donde la descomposición de los restos orgánicos es rápida, en los ecosistemas de climas semiáridos este proceso ocurre con mucha lentitud. Por lo mismo, en tales ambientes la dinámica de los aportes y la descomposición de los nutrientes adquieren especial relevancia en el funcionamiento y estabilidad de esos ecosistemas, especialmente cuando son objeto de intervenciones antropogénicas que remueven parte de su biomasa (Kim et al., 1996). El tipo de vegetación denominado Matorral Espinoso Tamaulipeco está constituido, en su gran mayoría, por especies caducifolias que pierden sus hojas en periodos de sequía y algunas perennifolias (Northup et al., 1996); se distinguen por tener una amplia diversidad taxonómica, una intensa dinámica de crecimiento, variedad en su desarrollo fenológico y longevidad foliar (González et al., 2011).

75

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 74-89

La biomasa arbustiva constituye una importante fuente forrajera, energética, de estantería, para construcciones rurales, alimentaria, medicinal, entre otros beneficios (Reid et al., 1990). A pesar de la diversidad de estudios ecológicos y biológicos realizados en el Matorral Espinoso Tamaulipeco del noreste de México, y en particular en el estado de Nuevo León, no se ha documentado, en todo el ecosistema, el depósito y el uso eficiente de minerales de la hojarasca. Por lo tanto, la hipótesis que se planteó en el presente estudio fue que los constituyentes, i.e., hojas, ramas, estructuras reproductivas y otros componentes del Matorral Espinoso Tamaulipeco presentan diferencias en su producción y en el depósito de nutrientes por vía foliar. Los objetivos de este trabajo fueron cuantificar mensualmente, durante un año, las fluctuaciones de la producción de hojarasca, el depósito de macro (Ca, K, Mg, N y P) y microminerales (Cu, Fe, Mn y Zn) de la hojarasca y el uso eficiente de nutrientes en tres sitios del noreste de México.

Shrub biomass is an important forage, energy source, shelving, rural, food, medical buildings, among other benefits (Reid et al., 1990). Despite the diversity of ecological and biological studies in the Tamaulipan Thornscrub in northeastern Mexico, particularly in the state of Nuevo León, the deposit and the efficient use of litter minerals has not been documented in any ecosystem. Therefore, the hypothesis raised in this study was that the constituents of the litter (leaves, branches, reproductive structures and other components) of the Tamaulipan Thornscrub differ in their production and deposition of nutrients through the leaves. The objectives of this study were to quantify monthly, for one year, the fluctuations in litter production, deposition of macro (Ca, K, Mg, N and P) and trace minerals (Cu, Fe, Mn and Zn) of the litter and the efficient use of nutrients in three sites in northeastern Mexico.

Materials and Methods

Materiales y Métodos

Study area

Área de estudio

The study was conducted at three sites in the state of Nuevo León, Mexico, into the Tamaulipan Thornscrub without apparent recent disturb. Site 1 (S1) is located in China municipality (25°31’ N, 99°16’ W) at 200 m asl. Site 2 (S2), in Los Ramones municipality (25°40’ N, 99°27’ W) at the same altitude. Site 3 (S3) is located in the Experimental Campus of the Faculty of Forestry (Facultad de Ciencias Forestales) of the Universidad Autónoma de Nuevo León (24°47’ N, 99°32’ W), 350 m asl, south of the town of Linares. The distances between them are: S1 to S2, approximately 54 km; S2 to S3, 131 km and S1 to S3, 154 km.

El estudio se llevó a cabo en tres sitios en el estado de Nuevo León, México, dentro del Matorral Espinoso Tamaulipeco y sin disturbios recientes aparentes. El sitio 1 (S1) se localiza en el municipio China (25°31’ N, 99°16’ O) a 200 msnm. El sitio 2 (S2), en el municipio Los Ramones (25°40’ N, 99°27’ O) a la misma altitud. El sitio 3 (S3), en el Campus Experimental de la Facultad de Ciencias Forestales de la Universidad Autónoma de Nuevo León (24°47’ N, 99°32’ O), a 350 msnm, al sur del municipio Linares. Las distancias entre ellos son: del S1 al S2, 54 km aproximadamente; del S2 al S3, 131 km y del S1 al S3, 154 km.

The climate in the region is subtropical and semi-arid with hot summer, with predominantly summer rains between April and November, but there are usual intrasummer droughts. Maximum temperatures up to 45 °C during the summer, and annual average between 14.7 °C and 22.3 °C; the annual average rainfall is 805 mm with a bimodal distribution (González et al., 2004).

El clima de la región es subtropical y semiárido con verano cálido, con lluvias predominantes de verano entre abril y noviembre, pero son usuales las sequías intraestivales. Temperaturas máximas de hasta 45 °C durante el verano, y promedio anual de 14.7 °C a 22.3 °C; la precipitación promedio anual es de 805 mm con una distribución bimodal (González et al., 2004).

The dominant soils of these three sites are Vertisols which are deep, dark brown, silty clay with montmorillonite, which contract and expand significantly in response to changes in the moisture content of the soil. Its physical and chemical properties to a depth of 0-20 cm for three study sites were previously reported by López et al. (2013).

Los suelos dominantes son Vertisoles profundos, de color café oscuro, limo-arcillosos, con montmorillonita; se contraen y expanden notablemente en respuesta a los cambios en el contenido de humedad. Las propiedades físicas y químicas del suelo a una profundidad de 0-20 cm para los tres sitios fueron previamente registrados por López et al. (2013).

76

López et al., Producción de hojarasca y depósito potencial...

Vegetación del área de estudio

Vegetation of the study area

El principal tipo de vegetación en los tres sitios se caracteriza por ser una formación arbustiva y subarbórea, con elementos florísticos dominantes de 4 a 6 m de alto, perennes, espinosos en su mayoría, con hojas pequeñas y caducifolias. Las especies más representativas son: Prosopis laevigata (Humb. & Bonpl. ex Willd.) M.C. Johnst., Ebenopsis ebano (Berland.) Barneby & J.W. Grimes, Acacia amentacea DC., Castela erecta Turpin subsp. texana (Torr. et A. Gray) Cronquist, Celtis pallida Torr., Parkinsonia texana var. macra (I.M. Johnst.) Isely, Forestiera angustifolia Torr., Cordia boissieri A. DC., Leucophyllum frutescens (Berland.) I. M. Johnst., Guaiacum angustifolium Engelm., Cylindro puntialeptocaulis (DC.) F. M. Kunth, Opuntia spp., Zanthoxylum fagara Sarg., Bumelia celastrina Kunth, Helietta parvifolia (A. Gray ex Hemsl) Benth., entre las que destaca la palma china (Yucca filifera Chabaud). Las caducifolias pierden sus hojas en otoño o a inicios del invierno, mientras que la caída de hojas de las perennifolias ocurre de manera constante a lo largo de todo el año, aunque la mayor abscisión de hojas se verifica en la época estival (verano-otoño) (Moro, 1992). La descripción florística de los sitios de interés se basó en la contribución de Domínguez et al. (2013).

The main type of vegetation in the three study sites are characterized by a bush and undertree formation, with dominant floristic elements of 4-6 m tall, mostly perennial thorny, with small and deciduous leaves. The most representative species are: Prosopis laevigata (Humb. & Bonpl. ex Willd.) M.C. Johnst., Ebenopsis ebano (Berland.) Barneby & J.W. Grimes, Acacia amentacea DC., Castela erecta Turpin subsp. texana (Torr. et A. Gray) Cronquist, Celtis pallida Torr., Parkinsonia texana var. macra (I.M. Johnst.) Isely, Forestiera angustifolia Torr., Cordia boissieri A. DC., Leucophyllum frutescens (Berland.) I. M. Johnst., Guaiacum angustifolium Engelm., Cylindro puntialeptocaulis (DC.) F. M. Kunth, Opuntia spp., Zanthoxylum fagara Sarg., Bumelia celastrina Kunth, Helietta parvifolia (A. Gray ex Hemsl) Benth., among which the Chinese palm (Yucca filifera Chabaud) is outstanding. Deciduous species shed their leaves in autumn or early winter, while the falling of evergreen leaves occurs constantly throughout the year, although most leaf abscission take place in summer (summer-autumn) (Moro, 1992). The floristic description of the sites was conducted by Domínguez et al. (2013).

Litter collection

Recolecta de hojarasca

At each site around 2 500 m2, ten litter collectors (1.0 m2) were displayed at random, which were built with a wooden beveled frame whose bottom was covered with thin plastic mesh (1 mm) to prevent accumulation of water in settled periods of rain. Each trap was placed approximately 0.50 m above the ground to intercept litter. Its contents were put into paper bags previously tagged with the data for the site, date and number of collector. This procedure was performed every 15 days from January to December 2010; however, the two samples from each month were mixed in a single one after drying them up to constant weight at 65 °C for 72 hours.

En cada sitio, de 2 500 m aproximadamente, se establecieron diez recolectores de hojarasca (1.0 m2) al azar, que se construyeron con un marco de madera biselado cuyo fondo se cubrió con malla plástica fina (1 mm) para evitar la acumulación de agua en los periodos de lluvia. Cada trampa fue colocada a 0.50 m sobre el nivel del suelo para interceptar la hojarasca. Su contenido se depositó en bolsas de papel etiquetadas con los datos correspondientes al sitio, fecha y número de colector. Este procedimiento se realizó cada 15 días de enero a diciembre de 2010; no obstante, las dos recolectas de cada mes se mezclaron en una sola luego de secarlas hasta alcanzar un peso constante a 65 °C por 72 horas.

2

Laboratory analysis

Análisis de laboratorio

The content of litter was manually separated into leaves, reproductive structures (flowers, fruits and seeds), twigs or branches (<2 cm in diameter), and other (unidentified fabrics, fine materials, bark, insect body fragment or feces). Weight loss of the sample of litter that may have occurred between sampling dates or the amount of litter deposited into or out of the traps for the wind was not quantified.

El contenido de hojarasca se separó de forma manual en hojas, estructuras reproductivas (flores, frutos y semillas), ramitas o ramas (<2 cm de diámetro), y otros (tejidos no identificados, materiales finos, corteza, fragmento de cuerpos de insectos o heces). No se cuantificó la pérdida de peso de la muestra de la hojarasca que pudo haber ocurrido entre las fechas de muestreo o la cantidad de hojarasca depositada dentro o fuera de las trampas por la acción del viento.

Al sumar las muestras recolectadas por mes, por repetición y por sitio de estudio, se determinó la producción anual total de la hojarasca y sus componentes. Una vez cuantificado el peso

77

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 74-89

de la misma en una balanza analítica Sartorius, modelo MC1, las hojas fueron molidas con un molino Thomas Willey (Thomas Scientific Apparatus, Modelo 3383) con una malla No. 60 (1 mm x 1 mm). El material molido fue recolectado en bolsas tipo Ziploc etiquetadas con los datos correspondientes a cada muestra, para su posterior análisis químico. Se consideraron solo las hojas por ser el componente principal de la hojarasca y por estar presente a lo largo de todo el periodo de estudio.

When the samples collected per month were added, by replication and study site, the total annual production of litter and its components were determined. Once quantified the weight thereof with an analytical balance Sartorius MC1, the leaves were ground by using a Thomas Wiley Mill (Thomas Scientific Apparatus, Model 3383) with a No. 60 mesh (1 mm x 1 mm). The ground material was collected in previously labeled Ziploc type bags with corresponding data for subsequent chemical analysis. The leaves were considered only as the main component of litter and as they were present throughout the study period.

De cada canasta (repetición) procedente de un sitio y fecha de recolecta, se usaron 1.0 g para ponderar la concentración de minerales (Ca, Mg, K, P, Cu, Fe, Mn y Zn). Se sometieron las muestras a incineración en una mufla Felisa, modelo FE-340 a 550 °C, durante 5 h. Paso seguido, las cenizas fueron digeridas en una solución de HCl y HNO3 por digestión húmeda (Cherney, 2000).

From each basket (replication) from each site and date collected, 1.0 g was used to measure the concentration of minerals (Ca, Mg, K, P, Cu, Fe, Mn and Zn). Samples for incineration were subjected in a Felisa FE-340 muffle furnace at 550 °C for 5 h. Subsequently, the ashes were digested in a solution of HCl and HNO3 by wet digestion (Cherney, 2000).

Mediante el uso de un espectrofotómetro de absorción atómica marca Varian, modelo Spectr AA-200, se determinaron los contenidos de Ca (óxido nitroso/llama de acetileno), K, Mg, Cu, Mn, Fe y Zn (aire/llama de acetileno). El P se cuantificó por colorimetría con un espectrofotómetro Perkin-Elmer, modelo Lamda 1A a 880 nm (AOAC, 1997). El N se calculó por el método micro-Kjeldahl (AOAC, 1997). El depósito de minerales se midió al multiplicar la producción de hojas de la hojarasca por el contenido de cada mineral. La sumatoria de los valores mensuales acumulados por sitio se utilizó como una estimación del depósito anual de minerales. El correspondiente a Ca, K, Mg, N y P fue empleado para ponderar, en cada sitio, la eficiencia en el uso de macrominerales (EUN) de la hojarasca por la vía de las hojas, definida como la relación de la masa anual de hojas incorporadas al depósito anual de macrominerales (Vitousek, 1982).

By using an atomic absorption Spectr AA-200 Varian model spectrophotometer, the contents of Ca (nitrous oxide / acetylene flame), K, Mg, Cu, Mn, Fe and Zn (air / acetylene flame) were determined. P was quantified by colorimetry with a 1A Lamda model Perkin-Elmer spectrophotometer at 880 nm (AOAC, 1997). N was calculated by the micro-Kjeldahl method (AOAC,1997). The mineral deposit was quantified by multiplying the production of leaves’ litter by the content of each mineral. The sum of the accumulated monthly values at each site was used as an estimate of the annual deposit of minerals. The annual deposit of Ca, K, Mg, N and P was employed to determine, at each site, the efficiency of macronutrients (EUN) of litter by means of the leaves defined as the ratio of the annual mass of leaves contribution to the annual macromineral deposit (Vitousek, 1982).

Variables ambientales

Environmental variables

En los sitio de muestreo se obtuvieron mediciones horarias de la temperatura ambiente (°C) y humedad relativa (%) mediante sensores automatizados tipo HOBO (Familia H8). Se registró la precipitación pluvial diaria (mm) durante el periodo experimental en un pluviómetro automatizado marca HOBO (Cuadro 1).

In each sampling site measurements were taken by the hour at room temperature (°C) and relative humidity through automatic sensors of the HOBO type (H8 family). The daily rain precipitation (mm) during the experimental period in an automatic HOBO sensor was recorded (Table 1).

78

López et al., Producción de hojarasca y depósito potencial...

Cuadro 1. Temperatura (°C) y humedad relativa (%) media mensual y precipitación (mm) registrada durante el periodo de estudio (2010).

Table 1. Temperature (°C) and mean monthly relative humidity (%) and precipitation (mm) during the study period (2010).

Sitios Meses

1

2

3

°C

%

mm

°C

%

mm

°C

%

mm

Enero

13.1

72.2

28.0

13.8

72.2

20.0

13.4

66.3

3.8

Febrero

13.4

74.8

24.6

13.7

75.7

27.8

13.4

65.4

52.2

Marzo

18.8

58.9

7.6

19.3

59.3

6.8

18.6

46.7

11.4

Abril

23.6

71.6

153.8

23.9

71.0

111.0

22.7

61.7

255.6

Mayo

27.7

65.4

41.4

28.0

65.1

29.2

25.8

58.4

116.6

Junio

30.2

65.4

30.1

67.0

125.6

28.2

58.9

1.6

Julio

28.2

79.8

33.4

27.9

80.3

134.8

25.9

82.5

17.6

Agosto

30.4

66.2

10.6

30.1

66.8

0.0

27.6

77.4

33.0

Septiembre

27.3

77.8

115.0

27.1

77.9

0.2

25.6

85.4

5.8

Octubre

22.7

70.7

14.0

23.4

69.1

1.6

21.8

78.9

5.2

Noviembre

18.6

65.5

0.0

19.4

64.7

0.0

18.4

69.1

3.6

Diciembre

12.8

80.6

0.0

13.0

82.3

2.8

15.2

68.1

20.6

Total

31.6

460.6

459.8

527.0

Análisis estadísticos

Statistical analysis

Los datos de la producción de la hojarasca, así como la de nutrientes de las hojas fueron sometidos a un análisis de varianza con un diseño completamente al azar (Steel y Torrie, 1980). Para probar los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas de cada componente, se les aplicaron pruebas estadísticas de Kolmogorov-Smirnov, Shapiro Wilk y Levene (Steel y Torrie, 1980).

The litter production data as well as those of nutrients from leaves were subjected to analysis of variance with a completely randomized design (Steel and Torrie, 1980). To prove the assumptions of normality and homogeneity of variances of each component, the Kolmogorov-Smirnov, Shapiro Wilk and Levene tests (Steel and Torrie, 1980) were applied.

Los resultados demostraron que la mayoría de los datos no se distribuyeron normalmente y, en la mayor parte de los meses de muestreo, el análisis de varianza no confirmó los supuestos de igualdad de varianzas, por lo que se utilizó la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis (Ott, 1993) para

79

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 74-89

The results showed that most data were not normally distributed and, in most sampling months, the analysis of variance did not confirm the assumptions of equal variance, so the non-parametric Kruskal-Wallis test (Ott, 1993) to detect significant differences among sites in each sampling month was used.

For the corresponding production of litter and nutrient reservoir between sites, the nonparametric Mann-Whitney U (Wackerly et al., 2002) test was used with the Bonferroni correction with a significance level of P <0.05. All statistical analyzes were performed with the software package Statistical Package for Social Sciences (SPSS) version 17.0 for Windows (SPSS, 2004).

detectar diferencias significativas entre los sitios en cada mes de muestreo. Para lo correspondiente a la producción de la hojarasca y depósito de nutrientes entre sitios, se aplicó la prueba no paramétrica de Mann-Whitney U (Wackerly et al., 2002) con la corrección de Bonferroni con un nivel de significancia de P<0.05.

Todos los análisis estadísticos se hicieron con el paquete computacional Statistical Package for the Social Sciences (SPSS) versión 17.0 para Windows (SPSS, 2004).

Resultados Producción de hojarasca

Results

El S3 tuvo el máximo aporte anual de hojarasca, seguido por S2 y S1 (Cuadro 2). Las hojas resultaron ser el principal componente con 60.6 (S1), 67.4 (S2) y 73.2 % (S3) de la producción anual respectiva en cada sitio (Cuadro 2). Las ramas tuvieron valores de 18.7, 17.4 y 14.7 %. Las estructuras reproductivas adquirieron valores de 15.1, 9.2 y 9.5 % y el componente “otros” contribuyó con 5.4, 5.9 y 2.5 %, respectivamente.

Litter production S3 had the highest annual litterfall followed by S2 and S1 (Table 2).

The leaves were found to be the main component with 60.6 (S1), 67.4 (S2) and 73.2 % (S3) of the respective annual production at each site studied (Table 2). The branches had values of 18.7, 17.4 and 14.7 %. Reproductive structures acquired values of 15.1, 9.2 and 9.5 % and the component named “others” contributed with 5.4, 5.9 and 2.5 %, respectively.

Las producciones mensuales totales de dichos materiales mostraron variaciones significativas entre sitios, aunque no hubo significancia en algunos meses (Figura 1). La producción total de hojarasca más alta se presentó en el sitio 3 (de 28 a 123 g m -2), mientras que en el sitio 1 fue la más baja (16 a 64 g m-2). En los tres sitios, las menores producciones se verificaron en febrero y las mayores en noviembre. La producción de hojas también fue superior en el sitio 3 con un intervalo de 18.4 (junio) a 89.0 g m-2 (enero) y las mínimas se registraron en sitio 1 con producciones de 6.5 (febrero) a 34.0 (noviembre). El acopio de estructuras reproductivas fue más reducido en enero (0.09) y mucho más cuantioso (10.8 g m-2) en el sitio 2, en noviembre. La máxima producción de ramas fue en enero (18.8) en el sitio 2, y la mínima en agosto (3.1 g m-2) en el sitio 3. Para el componente “otros”, la producción mínima (0.11) se obtuvo en enero y la máxima (7.6 g m-2) en septiembre en el sitio 2.

The total monthly production of such materials showed significant variations between sites, although there was no significance in a few months (Figure 1). The total production of highest litter met at site 3 (28 to 123 g m-2), while at site 1 it was the lowest (16 to 64 g m-2). In all three sites the lowest production was in February and the highest in November.

Leaf production was also higher at site 3 with a range of 18.4 (June) to 89.0 g m-2 (January) and the minimum was recorded at site 1 with productions of 6.5 (February) to 34.0 (November).

The collection of reproductive structures was reduced in January (0.09) and more substantial (10.8 g m-2) at site 2 in November. The maximum production of branches was in January (18.8) at site 2, and the minimum in August (3.1 g m-2) in site 3.

For the “others” component, the minimum production (0.11) and maximum (7.6 g m-2) was recorded in January and September, respectively, at site 2.

Depósito de minerales La producción potencial de micro y macrominerales (figuras 2 y 3) fue significativamente diferente entre los sitios de estudio en la mayoría de los meses. La significancia de la prueba de Kruskal-Wallis se muestra en cada mes de muestreo dentro de la Figura 1. En general, durante el otoño y el invierno (septiembre a enero), cuando se observó la mayor caída de hojas, el depósito de todos los minerales fue superior en S3, mientras que en primavera, S2 tuvo los depósitos más grandes.

Mineral deposit The potential production of micro and macrominerals (figures 2 and 3) was significantly different between the study sites in most months. The significance of the Kruskal-Wallis test to detect significant differences between sites is shown each sampling month within Figure 1. In general, during fall and winter (September and January), when the greatest shedding was observed, the deposit of all minerals was higher in S3, while in springtime, S2 had the highest deposits.

80

López et al., Producción de hojarasca y depósito potencial...

Cuadro 2. Producción anual de hojarasca, macro y microminerales de las hojas y uso eficiente de los macrominerales.

Table 2. Annual production of litter, macro and micro minerals leaves and efficient use of macrominerals.

Sitios

Variables

Estadísticos P

S1 vs S2

S1 vs S3

S2 vs S3

13.5

***

**

***

ns

515.1

16.2

***

**

***

ns

56.7

66.7

0.3

ns

ns

ns

ns

76.7

107.0

103.4

4.2

ns

ns

*

ns

22.2

36.2

18.0

6.3

*

ns

*

*

Ca

4.6

8.1

14.5

20.5

***

***

***

*

K

2.0

8.7

5.8

18.7

***

***

***

ns

Mg

0.9

3.4

1.5

15.5

***

***

ns

**

P

0.1

0.3

0.3

18.4

***

***

***

ns

4.0

8.2

9.3

17.5

***

***

***

ns

Cu

0.9

1.4

4.9

19.5

***

ns

***

***

Mn

9.5

12.8

18.1

12.8

**

ns

***

*

Fe

52.8

54.0

91.2

13.3

***

ns

***

**

Zn

5.9

9.2

9.0

7.8

*

*

*

ns

Ca

54.5

52.3

39.9

7.8

*

ns

**

*

K

125.0

57.0

106.4

14.6

***

***

ns

**

Mg

295.8

160.8

438.2

13.3

***

**

ns

***

P

2 019.4

1 549.9

2 014.4

4.3

ns

*

ns

ns

N

64.7

51.1

55.5

7.2

*

*

ns

ns

1

2

3

c

Total (g m año )

408.0

613.7

703.3

Hojas

247.5

413.7

ER

61.7

Ramas Otros

-2

-1

2

Macromineral (g m-2 año-1)

N Micromineral (mg m año ) -2

-1

Uso eficiente

* = P< 0.05; ** = P< 0.01; *** = P < 0.001; ns = No significativo. ER = Estructuras reproductivas; Otros = Material no identificado, cuerpos de insectos y heces de insectos; Uso eficiente de nutrientes = [hojas (g m-2 año-1) / mineral en hojas (g m-2 año-1)] (Vitousek, 1982). La significancia de la prueba de Kruskal-Wallis y de la prueba Mann-Whitney U para la comparación de medias entre los sitios se muestra en la columna derecha. * = P< 0.05; ** = P< 0.01; *** = P < 0.001; ns = Non significant; ER = Reproductive structures; Others = Non identified material, insect bodies and feces; Efficient use of nutrients = [leaves (g m-2 year-1) / mineral in leaves (g m-2 year-1)] (Vitousek, 1982). The significance of the Kruskal-Wallis and Mann-Whitney U test for comparison of means between the sites is shown in the right column.

El aporte potencial (mg m-2 año-1) de Cu fue 1.0, 1.4 y 4.9 para los sitios 1, 2 y 3, respectivamente; de Mn de 9.5, 12.8 y 18.1; de Fe de 52.8, 54.05 y 91.25 y de Zn de 5.9, 9.2 y 9.0. Sin importar el sitio, el depósito potencial anual de micronutrientes se distribuyó en el siguiente orden: Fe>Mn>Zn>Cu (Cuadro 2). El depósito total anual (Cu+Mn+Fe+Zn) fue 69.2, 77.5 y 123.1 mg m-2 año-1 en el sitio 1, en el 2 y en el 3, respectivamente.

En los tres, el hierro alcanzó niveles muy elevados en relación a los otros elementos analizados, el sitio 3 fue donde se determinó la más alta producción.

The potential contribution (mg m-2 year-1) of Cu was 1.0, 1.4 and 4.9 for site 1, site 2 and site 3, respectively; of Mn de 9.5, 12.8 and 18.1 de Fe de 52.8, 54.05 y 91.25 y de Zn de 5.9, 9.2 y 9.0. Regardless of the site, the annual potential deposit of micronutrients followed this order: Fe>Mn>Zn>Cu (Table 2).

The annual total deposit (Cu+Mn+Fe+Zn) was 69.2, 77.5 y 123.1 mg m-2 year-1 in site 1, site 2 and site 3, respectively.

In the studied sites, iron reached very high levels in regard to the other analyzed elements, being site 3 where the greatest production was accomplished.

81

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 74-89

* = P< 0.05; ** = P< 0.01; *** = P< 0.001; ns = No significativo. Los Ramones (●); China (□); Linares (▲). * = P< 0.05; ** = P< 0.01; *** = P< 0.001; ns = Non significant. Los Ramones (●), China (□), Linares (▲).

Figura 1. Producción mensual (media ± error estándar, n=10) de los componentes de la hojarasca para los sitios de estudio.

Figure 1. Monthly production (mean ± standard error, n=10) of litter components of the study sites.

The reservoir (g m-2 yr-1) of Ca for site 1 was 4.6, 8.1 for site 2 and 14.5 for site 3; K was 2.0, 8.7 and 5.8; Mg was 0.84, 3.42 and 1.45; P was 0.1, 0.3 and 0.3; N was 4.04, 8.21 and 9.26 (Table 2). Regardless of the site, the annual potential contribution of nutrients from the leaves showed the following order: Ca> N> K> Mg> P (Table 2). The total annual deposit, the

El depósito (g m-2 año-1) de Ca para el sitio 1 fue de 4.6, de 8.1 para el sitio 2 y de 14.5 para el sitio 3; de K fue de 2.0, 8.7 y 5.8; de Mg de 0.84 a 3.42 y 1.45; de P fue de 0.1, 0.3 y 0.3; de N fue de 4.04, 8.21 y 9.26 (Cuadro 2). A pesar del sitio, la contribución potencial anual de nutrientes de las hojas mostró el siguiente orden: Ca > N > K > Mg > P (Cuadro 2). El total del

82

López et al., Producción de hojarasca y depósito potencial...

* = P< 0.05; ** = P< 0.01; *** = P< 0.001; ns = No significativo. Los Ramones (●); China (□); Linares (▲). * = P< 0.05; ** = P< 0.01; *** = P< 0.001; ns = Non significant. Los Ramones (●), China (□), Linares (▲).

Figura 2. Depósito mensual (media ± error estándar, n=10) de Cu, Fe, Zn y Mn en el componente hojas para los sitios de estudio.

Figure 2. Monthly deposition of (mean ± standard error, n=10) of Cu, Fe, Zn and Mn in the leaf component for the study sites. depósito anual de macrominerales (Ca+K+Mg+N+P) para los sitios 1, 2 y 3 fue de 11.7, 28.7 y 31.3, respectivamente.

macrominerals (Ca+K+Mg+N+P) for sites 1, 2 and 3 was 11.7, 28.7 and 31.3, respectively.

La eficiencia del uso de nutrientes [hojas (g m-2 año-1)/mineral en hojas (g m-2 año-1)] de macrominerales en forma individual no mostró una tendencia clara entre los sitios (Cuadro 2). Para N, P y K el patrón fue el siguiente: Los Ramones > Linares > China; para Mg fue: Linares > Los Ramones > China, y para Ca fue: Los Ramones > China > Linares.

The nutrient use efficiency [leaves (g m-2 yr-1) / mineral on leaves (g m-2 yr-1)] of macrominerals individually showed no clear trend among sites (Table 2). For N, P and K, the pattern was as follows: Los Ramones> Linares> China; Mg was: Linares> Los Ramones> China, and Ca was: Los Ramones> China> Linares.

Discussion

Discusión

Litterfall

Caída de hojarasca

Most litterfall via the leaves and branches was recorded in October, November and December at the three sites. Water stress product of low rainfall may have increased the rate of abscission of both leaves and branches as a defense mechanism to soil drought (Pavón et al., 2005; López et al., 2010). Several studies (Bosco et al., 2004; Deng and Janssens, 2006; Jeong et al., 2009, Caldato et al., 2010) confirm a relationship between litter production and climatic variables, mainly temperature and

La mayor caída de hojarasca por vía de las hojas y de las ramas se registró en octubre, noviembre y diciembre en los tres sitios. El estrés hídrico producto de la baja precipitación pudo haber incrementado la tasa de abscisión de hojas y de ramas como mecanismo de defensa ante la sequía edáfica (Pavón et al., 2005; López et al., 2010). Diversos estudios (Bosco et al., 2004; Deng y Janssens, 2006; Jeong et al., 2009; Caldato et al.,

83

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 74-89

* = P< 0.05; ** = P< 0.01; *** = P< 0.001; ns = No significativo. Los Ramones (●); China (□); Linares (▲). * = P< 0.05; ** = P< 0.01; *** = P< 0.001; ns = Non significant. Los Ramones (●), China (□), Linares (▲).

Figura 3. Depósito mensual (media ± error estándar, n=10) de N, Ca, K, Mg y P en el componente hojas para los sitios de estudio.

Figure 3. Monthly deposit (mean ± standard error, n = 10) of N, Ca, K, Mg and P in the leaves component for the study sites.

2010) confirman una relación entre la producción de hojarasca y las variables climáticas, en particular con la temperatura y la precipitación, incluida la humedad relativa (Gutiérrez et al., 2012). No obstante, la alta variabilidad en la caída de hojas también puede estar vinculada con el área y número de recolectores (Del Valle, 2003).

precipitation including relative humidity (Gutiérrez et al., 2012).

However, the high variability in litter fall may also be linked to the area and number of collectors (Del Valle, 2003).

Even if other sources of variation may alter the fall of the leaves on a seasonal or annual basis, the results of this study clearly indicate that the main component of litter in order from highest

84

López et al., Producción de hojarasca y depósito potencial...

Aun si otras fuentes de variación pueden alterar este proceso en una base estacional o anual, los resultados del presente estudio indican claramente que el principal integrante de la hojarasca en orden de mayor a menor producción está representado por las hojas seguidas por ramas, estructuras reproductivas y otros elementos; a nivel total o individual de cada sitio, los montos se ubican dentro del intervalo de los valores consignados por González et al. (2011) y López et al. (2013); sin embargo, González et al. (2013) estimaron en el matorral desértico micrófilo producciones mucho más bajas (de 141.76 a 390.47 g m-2 año-1).

to lowest production is represented by the leaves followed by branches, reproductive structures and other components.

The components of total or individual litter recorded at each site are within the range of productions previously observed

by González et al. (2011) and López et al. (2013); however, González et al. (2013) found in desert microphyll scrub much lower yields (from 141.76 to 390.47 g m-2 yr-1).

Seasonality of leaf component, assessed by their productivity and decomposition, justifies the use of leaf dynamics as an environmental indicator, since 30 to 70 % of the nutrients stored annually are concentrated in them (Piatek and Allen, 2000). In this study, the leaves represent the main component of litter and are within the ranges reported by Pavón et al. (2005), Caritat et al. (2006) and Gutiérrez et al. (2012), who quantified amounts of 50 to 90 % in various ecosystems. Studies in northeastern Mexico recorded values of 40-86 % (González et al., 2008; González et al., 2013; López et al., 2013).

La estacionalidad del componente foliar, evaluada mediante su productividad y descomposición, justifica el empleo de dicha dinámica como indicador ambiental, dado que entre 30 y 70 % del total de los nutrientes almacenados por año se concentran en ellas (Piatek y Allen, 2000). La hojarasca calculada en este estudio se ubica dentro de los intervalos registrados por Pavón et al. (2005), Caritat et al. (2006) y Gutiérrez et al. (2012), quienes cuantificaron cantidades de 50 a 90 % en diversos ecosistemas. Experiencias en el noreste de México consideran valores de 40 a 86 % (González et al., 2008; González et al., 2013; López et al., 2013).

In the temperate zone, litter production is higher than in the northern area as deciduous forests provide 540 g m-2 year-1 and the coniferous 438 g m-2 year-1 (Lousier and Parkinson, 1976).

Although the overall pattern of litter production is greater in tropical latitudes, the ratio is often altered by variations within the zones. For example, the difference in annual litter production in the tropics ranges between 560 and 1 430 g m-2 year-1, so these variations are influenced by the longevity of the species, the basal area, the morphological features and the soil and climate factors (Healey and McDonald, 2000).

En la zona templada, la producción de hojarasca es superior a la de la zona boreal, ya que los bosques caducifolios aportan 540 g m-2 año-1 y los de coníferas 438 g m-2 año-1 (Lousier y Parkinson, 1976). Aunque el patrón general de producción de hojarasca es mayor en latitudes tropicales, dicha relación a menudo se altera por las variaciones dentro de las zonas. Por ejemplo, ahí la producción fluctúa entre 560 y 1 430 g m-2 año-1, por lo que estas variaciones están influenciadas por la longevidad de las especies, el área basal, las características morfológicas y los factores edafoclimáticos (McDonald y Healey, 2000).

Nutrient reservoir During the months when the largest drop of leaves happened, macro and micro minerals deposits were also the highest.

Similar tendencies were confirmed by López et al. (2013) and González et al. (2013) in studies conducted in in the Tamaulipan Thornscrub. Apparently, unlike the macro, the microminerals reservoir varied more between months and sites. This may be related, in addition to differences in litter production, to special climate variability in precipitation and temperature and the diversity of both deciduous and evergreen plants that could be present or absent in the different months and sites of the study (González et al., 2013).

Depósito de nutrientes Durante los meses en que ocurrió la mayor caída de hojas, los depósitos de macro y microminerales también fueron más elevados. Tendencias similares las verificaron López et al. (2013) y González et al. (2013) en trabajos realizados en el Matorral Espinoso Tamaulipeco. Aparentemente, a diferencia de los macro, el depósito de microminerales fue más variable entre meses y sitios. Lo anterior puede estar relacionado, además de las diferencias en producción de hojarasca, con la variabilidad climática, en especial de la precipitación y la temperatura y con la diversidad de plantas, tanto caducifolias como perennifolias que pudieron estar presentes o ausentes en los diferentes meses y sitios de estudio (González et al., 2013).

The high level of Fe in the leaves may be explained by the presence of species on the sites which had high contents of Fe, perhaps because of the abundance and availability for uptake by plants in the soil. Studies conducted by Ramírez et al.

(2010), in the Tamaulipan Thornscrub and González et al. (2013) in the xerophytic scrub in northeastern Mexico reported that the leaves of all the assessed plants showed high iron content.

El alto nivel de Fe en las hojas es posible que responda al hecho de que en los sitios existen altos contenidos de Fe y a su disponibilidad en el suelo para ser absorbido por las plantas.

Investigaciones conducidas por Ramírez et al. (2010), en el Matorral Espinoso Tamaulipeco y González et al. (2013) en

In general, in site 3 were significantly deposited the greatest amount of macro and micro minerals (Table 2). The order of

85

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 74-89

el matorral xerófito del noreste de México establecieron que las hojas de todas las plantas evaluadas mostraron elevados contenidos de hierro.

reception of macrominerals from highest to lowest for sites 1 and 3 was Ca> N> K> Mg> P, while for site 2 it was K> N> Ca> Mg> P. In all the three of them, the distribution of the microminerals was Fe> Mn> Zn> Cu. Similar trends have been observed in previous studies (González et al., 2011; López et al., 2013) conducted in the Tamaulipan thorny scrub. The differences between sites in Table 2 are shown.

En general, en el sitio 3 se depositó significativamente la mayor cantidad de macro y microminerales (Cuadro 2). El orden de mayor a menor recepción de macrominerales para los sitios 1 y 3 fue Ca > N > K > Mg > P, mientras que para el sitio 2 fue K > N > Ca > Mg > P. En los tres, el orden depositado de los microminerales fue Fe > Mn > Zn > Cu. Tendencias similares han sido observadas en estudios previos (González et al., 2011; López et al., 2013) conducidos en el Matorral Espinoso Tamaulipeco. En el Cuadro 2, se resumen las diferencias existentes entre sitios.

The efficient use of macrominerals [leaves (g m-2 year-1) / mineral in the leaves (g m-2 year-1)] from the leaves is related to its assimilation to produce new biomass. In this study, this concept for Ca, K, Mg and N was significantly higher in site 1 than at sites 2 and 3, while P was not different between them (Table 2). Although the P was generally low, its efficiency was relatively higher than that of Ca, K, N and Mg. Similar results have been confirmed in different forest ecosystems (Del Valle, 2003; Swamy et al., 2004; Safou et al., 2005).

El uso eficiente de los macrominerales [hojas (g m-2 año-1)/ mineral en hojas (g m-2 año-1)] provenientes de las hojas está relacionado con su aprovechamiento para producir nueva biomasa. En este estudio, tal concepto para Ca, K, Mg y N fue significativamente mayor en el sitio 1 que en los sitios 2 y 3, mientras que el del P no fue diferente entre ellos (Cuadro 2). Aun cuando el depósito de P en general fue bajo, su uso eficiente fue mayor que el del Ca, K, N o Mg. Resultados similares se han sido confirmado en diferentes ecosistemas forestales (Del Valle, 2003; Swamy et al., 2004; Safou et al., 2005).

It has been discussed that P, due to its high mobility, may relocate to other plant structures before leaf senescence and that this resorption could be used to produce new structures or physiological processes. Often it has been suggested that the species present in nutrient-poor habitats exhibit a more efficient relocation (Vitousek, 1982). Nambiar and Fife (1987) indicated that plants growing in fertile habitats are more effective in resorption. Also, Del Arco et al. (1991) argued that the degree of absorption depends on the period of leaf abscission, so that species with a slower fall leaf are less efficient in the absorption of nutrients, probably due to the unpredictability of the season of leaf abscission. The gradual process of shedding of leaves seems to be an adaptation to water stress in regions with arid or semi-arid climates. The nutritional status of the plant and soil moisture are among the possible factors that control the absorption of nutrients (Pavón et al., 2005, Rentería et al., 2005).

Se ha discutido que el P, debido a su alta movilidad, pudiera reubicarse en otras estructuras de las plantas antes de la senescencia de las hojas y que esta reabsorción se destinaría a la producción de nuevas estructuras vegetales o procesos fisiológicos. Con frecuencia se ha sugerido que las especies de hábitats pobres en nutrientes exhiben una mayor eficiencia en la reubicación (Vitousek, 1982). Nambiar y Fife (1987) indicaron que las plantas que crecen en hábitats fértiles son más eficaces en la reabsorción. Asimismo, Del Arco et al.

(1991) argumentaron que el grado de reabsorción depende del periodo de abscisión de la hoja, de modo que los taxa con una caída de la hoja más lenta son menos eficientes en la reabsorción de nutrientes debido, probablemente, a lo impredecible de la época de abscisión foliar. El proceso gradual de desprendimiento de hojas parece ser una adaptación al estrés hídrico en regiones con climas áridos o semiáridos. El estado nutricional de la planta y la humedad del suelo están entre los posibles factores que controlan la reabsorción de nutrientes (Pavón et al., 2005; Rentería et al., 2005).

Moreover, Vitousek and Sanford (1986) stated that the efficiency of absorption is influenced by the increased radiation since relocation requires a certain amount of energy provided by photosynthesis, in which Mg is the most required element as the main constituent of chlorophyll and promotes the absorption of P.

Por otra parte, Vitousek y Sanford (1986) definieron que la eficiencia en la reabsorción está influida por el incremento de la radiación debido a que la reubicación necesita cierta cantidad de energía proporcionada por la fotosíntesis, en la que el Mg es el elemento más requerido por ser el constituyente principal de la clorofila y favorecer la absorción del P.

86

López et al., Producción de hojarasca y depósito potencial...

Conclusiones

Conclusions

La cantidad de hojarasca producida y sus respectivos constituyentes fue diferente entre los sitios estudiados, al sitio Linares le correspondió la mayor produccón de hojarasca.

Esta misma tendencia se observó en el depósito potencial de minerales y el sitio ubicado en el municipio Los Ramones fue el más bajo. Aparentemente las diferencias en el aporte de minerales se atribuye a diferencias edáficas, de estructura y composición florística, de calidad de hojarasca, de respuestas a factores intrínsecos (fenología) de las diferentes especies, así como, a las condiciones de temperatura y precipitación, lo que repercutió en la eficiencia del uso de nutrientes, en la que P, a pesar que fue el de aporte más reducido, tuvo una mayor eficiencia de uso.

The amount of litter produced and their respective constituents differed among the studied sites, of which the corresponding site of Linares recorded the highest amount. This same trend was observed in the reservoir potential of minerals and the site located in the municipality of Los Ramones was the lowest.

Apparently the differences in mineral intake is attributed to soil differences, structure and species composition, litter quality, response to intrinsic factors (phenology) of different species, as well as to the conditions of temperature and precipitation, which affected the efficiency of nutrient use, in which P, although it was the smallest contribution, had a more efficient use.

These results show the importance of species composition and litter production in the bush, so it is suggested to continue studies of the dynamics of litter production and storage of nutrients that help to improve and preserve the ecological processes involved in plant communities of semi-arid regions.

Los resultados muestran la importancia que tiene la composición de especies y su producción de hojarasca en el matorral, por lo que se sugiere continuar con estudios de la dinámica involucrada en ella, pues contribuyen al mejoramiento y conservación de los procesos ecológicos de comunidades vegetales en regiones semiáridas.

Conflict of interests The authors declare that they have no conflict of interests.

Conflicto de intereses

Contribution by author

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

Juan Manuel López Hernández: selection of study units and field sampling; Humberto González Rodríguez: selection of study units, field sampling sand funds negotiation; Roque Gonzalo Ramírez Lozano: selection of study units and experimental design; Jorge Ignacio del Valle Arango: structuring and review of the manuscript; Israel Cantú Silva: chemical analysis of the samples and review of the manuscript; Marisela Pando Moreno structuring and review of the manuscript; Andrés Eduardo Estrada Castillón: taxonomic identification of species; Marco Vinicio Gómez Meza: statistical analysis.

Contribución por autor Juan Manuel López Hernández: selección de unidades de estudio y muestreo en campo; Humberto González Rodríguez: selección de unidades de estudio, muestreo en campo y negociación del financiamiento; Roque Gonzalo Ramírez Lozano: selección de unidades de estudio y definición del diseño experimental; Jorge Ignacio del Valle Arango: estructuración y revisión del manuscrito; Israel Cantú Silva: análisis químico de las muestras y revisión del manuscrito; Marisela Pando Moreno: estructuración y revisión del manuscrito; Andrés Eduardo Estrada Castillón: identificación taxonómica de las especies; Marco Vinicio Gómez Meza: análisis estadísticos.

Acknowledgements The authors wish to express their gratitude to the Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (Conacyt) for having granted the scholarship to the first author and to the Universidad Autónoma de Nuevo León for the financial support provided to the PAICYT CT289-10 Project. To Manuel Hernández, Perla Cecilia Rodríguez, Christian Marroquín and Elsa González for their help in field work and laboratory activities. To the owners of the Rancho Zaragoza and of the Rancho El Abuelo for their good will to carry out this research study.

Agradecimientos Los autores desean expresar su agradecimiento al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (Conacyt) por proporcionar la beca al primer autor, y a la Universidad Autónoma de Nuevo León por el financiamiento otorgado al Proyecto PAICYT CT289-10. A Manuel Hernández, Perla Cecilia Rodríguez, Christian Marroquín y Elsa González por su participación en los muestreos en campo y actividades de laboratorio. A los propietarios del Rancho Zaragoza y del Rancho El Abuelo por brindar todas las facilidades para llevar a cabo esta investigación.

End of the English version

Referencias Aceñolaza, P. G., L. P. Zamboni y J. F. Gallardo. 2006. Ciclos biogeoquímicos de bosques de la llanura de inundación del río Paraná (Argentina): Aporte de hojarasca. In: Gallardo, J. F. (ed.). Medioambiente en Iberoamérica. Visión desde la Física y la Química en los albores del siglo XXI. Sociedad Iberoamericana de Física y Química Ambiental.

Badajoz, España. pp. 529-536.

Association of Official Analytical Chemists (AOAC). 1997. Official methods of analysis, 15th ed. Washington, DC, USA. 482 p.

Bosco, I. J., J. A. Blanco y F. J. Castillo. 2004. Gestión forestal y ciclos de nutrientes en el marco del cambio global. In: Valladares, F. (ed.). Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante. Ministerio de Medio Ambiente. EGRAF, S. A. Madrid, España. pp. 479-506.

Caldato, S. L., P. A. Floss y E. C. Serafini. 2010. Producción y descomposición de hojarasca en la selva ombrófila mixta en el sur de Brasil. Bosque 31(1):3-8.

87

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 74-89

Caritat, A., B. E. García, R. Lapena and L. Vilar. 2006. Litter production in a Quercus suber forest of Montseny (NE Spain) and its relationship to meteorological conditions. Annals Forest Sciences 63:791-800.

Carnevale, N. and J. P. Lewis. 2001. Litterfall and organic matter decomposition in a seasonal forest of the eastern Chaco (Argentina). Revista Biología Tropical 49(1):203-212.

Cherney, D. J. R. 2000. Characterization of forages by chemical analysis. In: Givens, D. I., E. Owen, R. F. E. Axford and H. M. Omed (eds.). Forage evaluation in ruminant nutrition. CAB International. Wallingford, UK. 281-300.

Del Arco, J. M., A. Escudero and M. V. Garrido. 1991. Effects of site characteristics on nitrogen retranslocation from senescent leaves.

Ecology 72: 701-708.

Del Valle A., J. I. 2003. Cantidad, calidad y nutrientes reciclados por la hojarasca fina de bosques pantanosos del pacífico sur Colombiano.

Interciencia 28:443-449.

Deng, Z. and M. J. J. Janssens. 2006. Litter fall production in West-African forests and plantations. In: Conference on International Agricultural Research for Development. Proceedings of the Tropentag 2006.

October 11th-13th. University of Bonn. Bonn, Germany. pp. 1-5.

Domínguez G., T. G., H. González R., R. G. Ramírez L., A. E. Estrada C., I. Cantú S., M. V. Gómez M., J. A. Villarreal Q., M. S. Alvarado y G. Alanís F. 2013. Diversidad estructural del Matorral Espinoso Tamaulipeco durante las épocas seca y húmeda. Revista Mexicana de Ciencias Forestales 4(17):106-123.

González R., H., I. Cantú, M. V. Gómez and R. G. Ramírez. 2004. Plant water relations of thornscrub shrub species, northeastern Mexico. Journal of Arid Environments 58:483-503.

González R., H., I. Cantú, R. G. Ramírez, M. V. Gómez, T. G. Domínguez, J. Bravo and R. K. Maiti. 2008. Spatial and seasonal litterfall deposition pattern in the Tamaulipan thornscrub, Northeastern Mexico.

International Journal of Agriculture Environment and Biotechnology 1:177-181.

González R., H., T. G. Domínguez, I. Cantú, M. V. Gómez, R. G. Ramírez, M. Pando and C. J. Fernández. 2011. Litterfall deposition and leaf litter nutrient return in different locations at Northeastern Mexico. Plant Ecology 212:1747-1757.

González R., H., R. G. Ramírez, I. Cantú, M. V. Gómez, M. Cotera, A. Carrillo and J. J. Marroquín. 2013. Producción de hojarasca y retorno de nutrientes vía foliar en un matorral desértico micrófilo en el noreste de México. Revista Chapingo, Serie Ciencias Forestales y del Ambiente 19 (2):249-262.

Gutiérrez V., M. H., J. Méndez, C. Flores, J. A. Ramírez and B. N. Gutiérrez. 2012.

Caída de hojarasca en plantaciones de Pinus greggii Engelm. y Pinus cembroides Zucc., en Coahuila, México. Revista Fitotecnia Mexicana 35(2):123-133.

Jeong, J., C. Kim, A. Hyun Ch., C. Hyun S. and C. Gap Ch. 2009. A comparison of litterfall dynamics in three coniferous plantations of identical age under similar site conditions. Journal of Ecology and Field Biology 32:97-102.

Kim, C., T. Sharik and M. Jurgensen. 1996. Canopy cover effects on mass loss, and nitrogen and phosphorus dynamics from decomposing litter in oak and pine stands in northern Lower Michigan. Forest Ecology and Management 80:13-20.

Landsberg, J. J. and S. T. Gower. 1997. Applications of physiological ecology to forest management. Academic Press Co. New York, NY, USA. 345 p.

López H., J. M., H. González, I. Cantú, R. G. Ramírez, M. V. Gómez, M. Pando, J. I. Sarquís, N. Coria, R. K. Maiti and N. C. Sarkar. 2010. Adaptation of native shrubs to drought stress in north-eastern Mexico. International Journal of Bio-resource and Stress Management 1(1):30-37.

López H., J. M., H. González, R. G. Ramírez, I. Cantú, M. V. Gómez, M. Pando y A. E. Estrada. 2013. Producción de hojarasca y retorno potencial de nutrientes en tres sitios del estado de Nuevo León, México.

Polibotánica 35(1):41-64.

Lousier, J. D. and D. Parkinson. 1976. Litter decomposition in a cool temperate deciduous forest. Canadian Journal of Botany 54:419-436.

McDonald, M. A. and J. R. Healey. 2000. Nutrient cycling in secondary forests in the Blue Mountains of Jamaica. Forest Ecology and Management 139:257-278.

Moro M., J. 1992. Desfronde, descomposición y fijación de nitrógeno en una microcuenca con repoblación joven de coníferas y matorral de Cistus laurifolius y Adenocarpus decorticans en la Sierra de los Filabres (Almería). Tesis doctoral. Facultad de Ciencias. Universidad de Alicante. Alicante, España. 463 p.

Nambiar, E. K. S. and D. N. Fife. 1987. Growth and nutrient retranslocation in needles of radiata pine in relation to nitrogen supply. Annals of Botany 60:147-156.

Northup, B. K., S. F. Zitzer, S. R. Archer and T. W. Boutton. 1996. A technique to allocate biomass of woody plants. La Copita Research Area: 1996 Consolidated Progress Report. Texas Agricultural Experiment Station, Corpus Christi, TX. A&M University System, College Station. Corpus Christi, TX, USA. pp. 47-55.

Ott, L. 1993. An introduction to statistical methods and data analysis. 2nd ed.

Duxbury Press. Boston, MA, USA. 775 p.

Pallardy, S. G. 2008. Physiology of woody plants. Academic Press - Elsevier.

New York, NY, USA. 454 p.

Pavón, H. N., V. O. Briones and R. J. Flores. 2005. Litterfall production and nitrogen content in an intertropical semi-arid Mexican scrub. Journal of Arid Environments 60:1-13.

Piatek, K. B. and H. L. Alen. 2000. Site preparation effects on foliar N and P use, retranslocation and transfer to litter in 15-years old Pinus taeda.

Forest Ecology and Management 129:143-152.

Poggiani, F. and M. V. Schumacher. 2004. Nutrient cycling in native forests.

In: Goncalves, J. L. M. and V. Benedetti (eds.). Forest nutrition and fertilization. IPEF. Piracicaba, Brasil. pp. 287-305.

Polyakova, O. and N. Billor. 2007. Impact of deciduous tree species on litterfall quality, decomposition rates and nutrient circulation in pine stands.

Forest Ecology and Management 253:11-18.

Ramírez L., R. G., H. González, M. V. Gómez, I. Cantú and J. I. Uvalle. 2010.

Spatio-temporal variations of macro and trace mineral contents in six native plants consumed by ruminants at northeastern Mexico.

Tropical and Subtropical Agroecosystems 12: 267-281.

Reid, N., J. Marroquín and M. P. Beyer. 1990. Utilization of shrubs and trees for browse, fuelwood and timber in the Tamaulipan thornscrub, northeastern Mexico. Forest Ecology and Management 36: 61-79.

Reis M., G. F. y N. F. Barros. 1990. Ciclage de nutrientes en plantíos de eucalipto. In: Barros, N. F. y R. F. Novais (eds.). Relacao solo-eucalipto.

Editora Folha de Vicosa. Vicosa, Brasil. pp. 265-302.

Rentería, L. Y., V. J. Jaramillo, A. Martínez Y. and A. Pérez. 2005. Nitrogen and phosphorus resorption in trees of a Mexican tropical dry forest.

Trees 19:431-441.

Safou M., R., P. Deleporte, J. P. Laclau and J. P. Bouillet. 2005. Hybrid and clonal variability of nutrient content and nutrient use efficiency in Eucalyptus stands in Congo. Forest Ecology and Management 210:193-204.

Statistical Package for the Social Sciences (SPSS). 2004. SPSS Statistics.

Standard released Version. 17.0. for Windows. SPSS Inc. Chicago, IL, USA. n/p.

Steel, R. G. D. and J. H. Torrie. 1980. Principles and procedures of statistics. A biometrical approach. McGraw-Hill Book Company. New York, NY, USA. 633 p.

Stump, L. M. and D. Binkley. 1993. Relationships between litter quality and nitrogen availability in Rocky Mountain forests. Canadian Journal of Forest Research 23:492-502.

Swamy, S. L., S. K. Kushwaha and S. Puri. 2004. Tree growth, biomass, allometry and nutrient distribution in Gmelina arborea stands grown in red lateritic soils of central India. Biomass and Bioenergy 26:305-317.

Vitousek, P. M. 1982. Nutrient cycling and nutrient use efficiency. American Naturalist 119:553-572.

Vitousek, P. M. and R. L. Sanford. 1986. Nutrient cycling in moist tropical forest.

Annual Review of Ecology and Systematics 17:137-167.

Wackerly, D. D., W. Mendenhall and R. L. Scheaffer. 2002. Estadística matemática con aplicaciones. Editorial Thomson International.

México, D. F., México. 872 p.

88

López et al., Producción de hojarasca y depósito potencial...

Wang Q., S Wang and Y. Huang. 2008. Comparisons of litterfall, litter decomposition and nutrient return in a monoculture Cunninghamia lanceolata and a mixed stand in southern China. Forest Ecology and Management 255:1210-1218.

Zamboni, P. y P. Aceñolaza. 2004. Aporte al conocimiento de ciclos de materia orgánica en formaciones boscosas de la llanura de inundación del río Paraná. Serie Miscelánea INSUGEO-CONICET 12:5-12.

89

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol.6 (30): 90-105

Artículo / Article

Factor de conversión de productos forestales en la industria de tarimas en Durango Conversion factor of forest products in sawmilling of pallets in Durango, Mexico Alan Javier Haro Pacheco1, Juan Abel Nájera Luna1, Jorge Méndez González2, Sacramento Corral Rivas1, José Ciro Hernández Díaz3, Artemio Carrillo Parra4 y Francisco Cruz Cobos1 Resumen Reducir la pérdida de materia prima y mejorar la producción son tareas en continuo desarrollo en el sector productivo. El objetivo del presente estudio fue determinar el factor de conversión de materia prima para productos de tarimas para empaque. Se evaluó el proceso de asierre en cuatro aserraderos de El Salto, Durango, México; además se seleccionaron 308 trozas de pino con diámetros de 14 hasta 41 cm y 1.07 m de longitud, distribuidas en cuatro categorías diamétricas. El asierre se cronometró con una precisión de 1/100 segundos; el volumen de las trozas y los productos generados se cubicaron con un xilómetro; el rendimiento se estimó mediante la proporción de madera aserrada entre el volumen en rollo y los costos de producción, con la suma de los costos fijos y variables del proceso. Los resultados mostraron que por cada metro cúbico de madera en rollo aserrada es posible obtener 217 pies tabla (pt), en piezas de tarima y 207 pt de residuos. El tiempo para aserrar 1.00 m3 de madera en rollo se estimó en 1.95 h; por lo tanto, la productividad fue de 0.51 m3 r h-1. El factor de conversión indicó que para 1.00 m3 de piezas para tarima se requieren de 1.95 m3 r h-1 madera en rollo. El costo de producción fue de US$161.30 por m3 aserrado. A medida que aumenta el diámetro de las trozas, se incrementan el rendimiento y la productividad; mientras que el tiempo de proceso y los costos de producción disminuyen.

Palabras clave: Costos, madera aserrada, productividad, rendimiento, trozas, xilómetro.

Abstract Reducing the loss of raw material and improving production are tasks in continuous development in the productive sector. The aim of this study was to determine the conversion factor of raw material into pallets for packaging products. The sawing process was evaluated in four sawmills in El Salto, Durango, Mexico, selecting 308 pine logs with diameters of 14 to 41 cm and 1.07 m in length, divided into four diameter categories. Sawmilling time was obtained by timing the process with a precision of 1/100 second; the volume of logs and the products generated were measured by xylometer; performance was estimated by the proportion of lumber between the volume round wood and production costs, given by the sum of the fixed and variable costs of the process. Results showed that for every cubic meter of round wood that is sawn, it is possible to obtain 217 board feet (bf) in pallet parts and 207 bf of waste. The time needed to saw 1.00 m3 of logs was estimated at 1.95 hours, thus the productivity was 0.513 m3 r h-1. The conversion factor indicated that for 1.00 m3 of pieces for pallets is required 1.95 m3 r h-1 of round wood. The production cost was US $ 161.30 per sawn cubic meter. As the diameter of the logs increases, also does performance and productivity, while the processing time and production costs diminish.

Key words: Cost, lumber, productivity, lumber yield, logs, xylometer.

Fecha de recepción/date of receipt: 25 de enero de 2015; Fecha de aceptación/date of acceptance: 3 de marzo de 2015.

1 División de Estudios de Posgrado e Investigación. Instituto Tecnológico de El Salto (ITES). Correo-e: jalnajera@itelsalto.edu.mx 2 Departamento Forestal. Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro.

3 Instituto de Silvicultura e Industria de la Madera; Universidad Juárez del Estado de Durango (ISIMA-UJED) 4 Facultad de Ciencias Forestales-UANL

Haro et al., Factor de conversión de productos forestales...

Introducción

Introduction

La globalización económica ha conducido a una mayor competencia entre las empresas forestales, lo que ha incrementado el interés por tomar mejores decisiones, con el fin de aprovechar al máximo la materia prima disponible y optimizar el proceso de producción y, de forma paralela, reducir costos; además de aumentar la calidad (Souza, 2007). El aprovechamiento racional de los recursos forestales desempeña un rol importante en el desarrollo económico y social del país; por ello, disminuir la pérdida de materia prima, mejorar la calidad de los productos, así como optimizar el uso de la mano de obra y de los equipos, son tareas pendientes y en continuo desarrollo en el sector productivo (Aguilera et al., 2005).

Economic globalization has led to increased competition among forest companies, which has increased the interest in taking better decisions in order to maximize the available raw material and optimize the production process, and in parallel, reduce costs and increase quality (Souza, 2007). The rational use of forest resources plays an important role in economic and social development; hence, to reduce the loss of raw material, improve the quality of results and optimize the use of manpower and equipment, are continuous tasks in the productive sector (Aguilera et al., 2005).

Timber manufacturing is largely influenced by the price of the raw material roll, which in turn depends on the costs of handling, extraction and transportation, so the product sold to the final consumer includes the cost of transformation and management throughout the whole productive chain (Semarnat, 2002).

Infor (2009) notes that in forestry, conversion factors to relate the amount of roundwood per unit of final product is widely used as a support tool for forest management and the industrial sector; at the same time, are critical for the development of sectorial statistics, studies, analyzes, projections and approaches of production in the various branches of forestry, specifically in calculations of biomass, carbon capture and could be used by companies to value sales and to estimate unit prices of lumber.

La fabricación de madera aserrada está influenciada, mayormente, por el precio de la materia prima en rollo, que a su vez, depende de los costos de manejo, extracción y transporte, por lo que lo que su venta al consumidor final incluye los costos de transformación y manejo a través de toda la cadena productiva (Semarnat, 2002). Infor (2009) señala que en las actividades forestales, los factores de conversión que relacionan la cantidad de madera en trozas por unidad de producto final se emplean como herramientas de apoyo para el manejo forestal y al sector industrial; al mismo tiempo, son fundamentales para la elaboración de estadísticas sectoriales, estudios, análisis, proyecciones y aproximaciones de producción en las diversas ramas de la actividad forestal como la silvicultura, específicamente en cálculos de biomasa, captura de carbón; y podrían utilizarse por las empresas para valorar las ventas y estimar precios por unidad de madera aserrada.

In the El Salto region, Durango state, there is a great number of sawmills devoted to de manufacture of pallets and boxes, as an option to use the tips and branches which are used as containers, supports and load surfaces in the transportation and storage of a great variety of objects; however, little is known about the conversion factors of raw material to final products, and thus, this study is centered in determining the yield indicators of the forest raw material and the costs of operation in the pallet and box industry for package of this important forest region of Mexico, based on the assumption that the conversion factor of forest products is similar in the different diametric category of the sawn logs.

En la región de El Salto, Durango, existe un gran número de aserraderos dedicados a la elaboración de tarimas y cajas como una opción para el aprovechamiento de puntas y ramas, las cuales se utilizan como contenedores, soporte y superficie de carga en el transporte, y almacenamiento de una gran variedad de objetos; sin embargo, poco se conoce sobre los factores de conversión de la materia prima en productos terminados, por lo que el presente estudio centra su atención en determinar los indicadores de rendimiento de la materia prima forestal y los costos de operación en la industria de tarimas y cajas para empaque de esta importante región forestal de México, a partir del supuesto de que dicho factor es similar en las diferentes categorías diamétricas de las trozas aserradas.

Materials and Methods The study was carried out in the forest region of El Salto, Durango, located within the mountain system of the Sierra Madre Occidental, where four private sawmills were selected which are dedicated to the manufacturing of pallets and boxes under the assumption that they all had the same infrastructure in terms of technical characteristics of machinery and equipment (Table 1).

Materiales y Métodos El estudio se realizó en la región forestal de El Salto, Durango, localizada dentro del sistema montañoso de la Sierra Madre Occidental, donde se eligieron cuatro aserraderos de régimen particular dedicados a la elaboración de tarimas y cajas, bajo la condición de que tuvieran la misma infraestructura en cuanto a características técnicas de la maquinaria y equipo (Cuadro 1).

91

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 90-105

Cuadro 1. Aserraderos evaluados en este estudio.

Table 1. Assessed sawmills in this study.

Aserradero*

Denominación social

A B C D

Gilberto Delgado de la Cruz Daniel Delgado Meráz Víctor Torrecillas Silva Ricardo Quiñones

The selected sawmills have their own equipment: Trosa® model B723 vertical band saws with fliers of 101.6 cm (40”) in diameter and a Uddeholm® 33732 4.13 cm (1 5/8”) wide saws with a tooth step of 1.905 cm (3/4”) and a throat depth of 0.635 cm (1/4”), which is used to saw the logs and produce the so-called blocks or “cuartones”; a Hulmaq®, Rease 20A82B model multiple horizontal saw with four flyers of 81.28 cm (32”) in diameter and two Uddeholm® 33687 band saws 3.18 cm (11/4”) wide, with a tooth pass of 1.905 cm (3/4”) and a throat depth of 0.635 cm (1/4”), which is useful in resawing the “cuartones” and to produce the pieces with the final thickness required. They have a locally made equalizer equipped with two Pretech® 39.37 cm (15 1/2”) circular saws of 72 teeth of tungsten carbide which are used to dimension the length of pieces that make up the pallet. In all the sawmills, the log load to the saw band system is hand -made and the human team work is made up by seven people: mover, operator of the main saw with a help, multiple saw operator and a help, operator of the equalizer and an attendant.

*A, B, C y D = Claves asignadas a cada aserradero para su análisis. *A, B, C and D = Assigned keys to each sawmill for its analysis in this study.

Los aserraderos seleccionados tienen el siguiente equipo: sierra cinta vertical marca Trosa® modelo B723 con volantes de 101.6 cm (40”) de diámetro; y sierras Uddeholm® 33732 de 4.13 cm (1 5/8”) de ancho, con un paso de diente de 1.905 cm (3/4”) y una profundidad de garganta de 0.635 cm (1/4”), la cual se utiliza para aserrar las trozas y generar las subsecciones denominadas bloques o “cuartones”. Sierra múltiple horizontal con cuatro volantes de 81.28 cm (32”) de diámetro marca Hulmaq®, modelo Rease 20A82B y dos sierras cinta Uddeholm® 33687 de 3.18 cm (11/4”) de ancho, con un paso de diente de 1.905 cm (3/4”) y una profundidad de garganta de 0.635 cm (1/4”), la cual sirve para re-aserrar los cuartones y generar las piezas con los espesores finales requeridos. Cuentan con igualadoras de fabricación local equipadas con dos sierras circulares Pretech® de 39.37 cm (15 1/2”) con 72 dientes de carburo de tungsteno, que se emplean para dimensionar en longitud las piezas que conforman la tarima. En todos los aserraderos el sistema de carga de las trozas a la sierra cinta es manual y el equipo de trabajo humano lo componen siete personas: “arrimador”; el operador de la sierra principal, con un ayudante; operador de sierra múltiple y un ayudante; operador de la igualadora y un acomodador.

The processed logging belongs to the Pinus sp. genus, which comes from the ejidos, communities and small properties of the region. The classification of timber is not made in the sawmills and thus it is traded as mill-run (mix of classes). There is a great variety in the dimensions in which the pallets are made, the most common of which are the following: 99.06 cm (39”), 106.68 cm (42”), 114.3 cm (45”), 119.38 cm (47”) and the 124.46 cm (49”) long; widths generally are 6.35 cm (2 1/2”) hasta 14.60 cm (5 3/4”) and thickness varies between 1.27 cm (1/2”) and 4.44 cm (1 3/4”). These sizes depend to the demands of the market. Meanwhile, for boxes, the standard measures for the tablet are: 0.64 cm (1/4”) thick, 8.89 cm (3 1/2”) wide and 30.48 cm (12”) long; for the underframe, they are: 30.48 cm (1/2”) thick, 8.89 cm (3 1/2”) wide and 30.48 cm (12”) long, and finally for the triangle, they are: 5.08 cm (2”) thick, 5.08 cm (2”) wide and 30.48 cm (12”) long. Firewood and sawdust are traded by cubic meter and the latter is majorly transported to Durango city to supply the chipboard industry.

La trocería procesada pertenece al género Pinus sp. procedente de los ejidos, comunidades y pequeñas propiedades de la región. En los aserraderos no se clasifica el producto, por lo que se comercializa como mill-run (mezcla de clases). La tarima se elabora en una gran variedad de dimensiones, las más comunes son 99.06 cm (39”), 106.68 cm (42”), 114.3 cm (45”), 119.38 cm (47”) y las de 124.46 cm (49”) de longitud; los anchos, generalmente, son de 6.35 cm (2 1/2”), hasta 14.60 cm (5 3/4”); y el espesor de las piezas varía entre 1.27 cm (1/2”) y 4.44 cm (1 3/4”). Estas medidas están sujetas a la demanda del mercado. En las cajas, los tamaños estándar para la tableta son de 0.64 cm (1/4”) de espesor, 8.89 cm (3 1/2”) de ancho y 30.48 cm (12”) de largo; el testero tiene 30.48 cm (1/2”) de espesor, 8.89 cm (3 1/2”) de ancho y 30.48 cm (12”) de largo; finalmente para el triángulo son de 5.08 cm (2”) de espesor, 5.08 cm (2”) de ancho y 30.48 cm (12”) de largo. La leña y el aserrín se comercializan por metro cúbico, este último se transporta, en su mayoría, a la ciudad de Durango para abastecer la industria del aglomerado.

Sample size To estimate the number of necessary logs to saw and to reach a sampling error of 5 % and a confidence of 95 %, the Dobie (1975, quoted by Zavala, 1996) expression was used:

92

Haro et al., Factor de conversión de productos forestales...

Where:

Tamaño de muestra

n = Number of necessary logs to estimate sawnwood yield t 2 = Tabular value of Student’s t-distribution at 95 % confidence CV2 = Coefficient of Variation (%) E 2 = Desired sampling error (5 %)

El número de trozas necesarias por aserradero para alcanzar un error de muestreo de 5 % y una confiabilidad de 95 %, se estimó con la expresión de Dobie (1975, citado por Zavala, 1996):

In each sawmill a pre-sampling of 30 logs representative of the population was carried out, with which it was possible to make a calculation of the number of necessary logs by sawmill (Table 2).

Donde: n = Número de trozas necesarias para estimar el rendimiento de madera aserrada t 2= Valor tabular de t-Student al 95 % de confiabilidad CV 2 = Coeficiente de Variación (%) E 2 = Error de muestreo deseado (5 %) En cada aserradero se llevó a cabo un premuestreo de 30 trozas representativas de la población, con el propósito de calcular el número de trozas necesarias por aserradero (Cuadro 2).

Cuadro 2. Número de trozas requeridas y aserradas por aserradero.

Trozas requeridas

Trozas

Error

con 5 % de error

aserradas

de muestreo

(n)

(n)

(%)

A

67

78

4.37

B

59

75

4.72

C

48

84

3.85

D

49

71

4.04

Aserradero

Table 2. Number of logs required and sawn by sawmill.

Required logs at 5 %

Sawn logs

Sampling error

(n)

(n)

(%)

A

67

78

4.37

B

59

75

4.72

C

48

84

3.85

D

49

71

4.04

Sawmill

93

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 90-105

Categorías de diámetros de las trozas

Diametric categories of the logs

Se utilizaron 308 trozas de pino (28 % más de las requeridas) de 107 cm (3.6 pies) de largo, y para establecer las categorías diamétricas se consideraron todos los diámetros mínimos en los patios de trocería, fueron del orden de 14 hasta 41 cm, los cuales se distribuyeron en cuatro clases diamétricas (5 cm, cada uno), con el objeto de analizar la influencia del diámetro de las trozas en el rendimiento y los costos de producción (Cuadro 3).

A total of 107 cm (3.6 pies) long 308 pine logs (28 % more than necessary) were used for the actual study, and to define the diametric categories all the minimum diameters in the logging yards where values from 14 to 41 cm were found, which were distributed into four diametric classes (5 cm each), in order to analyze the influence of the diameter of the logs in the production yield and costs (Table 3).

Cuadro 3. Distribución de las trozas de pino por categoría diamétrica.

Categorías diamétricas

Trozas

Porcentaje del total

(cm)

(n)

(%)

< 20

57

18.5

21-25

90

29.2

26-30

89

28.9

> 31

72

23.4

Total

308

100.00

Diametric category

Logs

Percentage of the total

(cm)

(n)

(%)

< 20

57

18.5

21-25

90

29.2

26-30

89

28.9

> 31

72

23.4

Total

308

100.00

Table 3. Distribution of the pine logs according to diametric category.

Cubicación de las trozas, madera aserrada y productos del aserrío

Cubication of sawnwood pieces and sawing products The volume of the sawn - wood pieces, by-products and wastes of the sawing process was obtained with the aid of a xylometer, which was specifically calibrated and elaborated for the actual study, for which the following expression was used:

El volumen tanto de las trozas, como de la madera aserrada, los subproductos y los residuos del proceso de asierre se obtuvo mediante un xilómetro elaborado y calibrado ex professo para el presente estudio, con base en la siguiente expresión:

Where: Vol = Volume (m3) Li = Reading of the original measurement (cm) Lf = Reading of the final measurement (cm) C = Constant obtained from the calibration of the xylometer=2.59 (L cm-1)

Donde: Vol = Volumen (m3) Li = Lectura de la medición inicial (cm) Lf = Lectura de la medición final (cm) C = Constante obtenida de la calibración del xilómetro=2.59 (L cm-1) 94

Haro et al., Factor de conversión de productos forestales...

Estimación del rendimiento en madera aserrada

Estimation of the sawnwood yield

A partir de los valores del volumen de las trozas, los de la madera aserrada, de los subproductos y los residuos no aprovechables se procedió a determinar el rendimiento (R), para ello se empleó la fórmula (Nájera et al., 2012):

From the values of the volume of the logs was obtained, as well as those of sawn-wood, by-products and non-use wastes, yield (R) was determined by the following model (Nájera et al., 2012):

Donde:

Where: R = Rendimiento de madera aserrada (%) Vp = Volumen de los productos resultantes del aserrío (m3) Vr = Volumen de madera en rollo (m3 rollo)

R = Sawnwood yield (%) Vp = Sawing products volume (m3) Vr = Roundwood volume (m3 r)

Sawing productivity

Productividad del aserrío

Sawing productivity was estimated when wood volume was related to the time required to saw such volume by the formula of García et al. (2001):

La productividad del aserrío se calculó al dividir el volumen de madera aserrada entre el tiempo requerido para aserrar dicho volumen, mediante la expresión de García et al. (2001):

Where:

Donde:

P = Sawing productivity (m3 h-1) Va = Sawn volume (m3) Tt = Sawing total time (h)

P = Productividad del aserrío (m3 h-1) Va = Volumen aserrado (m3) Tt = Tiempo total de asierre (h)

Based upon the information generated in the sawing of logs, the necessary time to saw one cubic meter (m3) was determined according to that expressed by Nájera et al. (2012):

Con base en la información que se generó en el asierre de las trozas, se estimó el tiempo necesario para aserrar un metro cúbico (m3), con la ecuación propuesta por Nájera et al. (2012):

Where: T = Time to saw one cubic meter of roundwood (h) Tt = Total sawing time (h) Va = Sawn volume (m3)

Donde: T = Tiempo para aserrar un metro cúbico de madera en rollo (h) Tt = Tiempo total de asierre (h) Va = Volumen aserrado (m3)

Costos de producción en el proceso de aserrío de tarima En relación con los costos del proceso de aserrío, cabe señalar que la información fue recabada mediante 10 entrevistas directas con responsables o administradores de aserraderos de tarimas y cajas de la región de El Salto, Durango. La finalidad fue conocer los costos fijos y variables en que incurrieron durante el proceso de producción. Los costos fijos incluyen todas las formas de remuneración derivadas del mantenimiento de los activos

95

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 90-105

fijos. Los principales componentes de los costos fijos son los impuestos, depreciación, gastos administrativos y salarios. Los costos variables son aquellas formas de compensación que necesariamente varían de acuerdo a la producción. Los principales componentes de los costos variables son el mantenimiento de máquinas y herramientas, energía eléctrica, materia prima, combustibles y lubricantes. El costo de producción por metro cúbico procesado se calculó utilizando la siguiente fórmula (Murara et al., 2010):

Production costs in the sawing process for pallets In relation to the costs in the sawing process, it is worth-noting that the information was collected through direct interviews to ten managers of pallet and box sawmills of El Salto, Durango in order to know the fixed and variable costs which they had during the production process. The fixed costs included all the payment forms from keeping the fixed assets. The main components of the fixed costs are taxes, depreciation administration expenses and wages. The variable costs are those compensation forms that must vary according to production. The most important components of the variable costs are machine and tool maintenance, electric energy, raw material fuels and lubricants. With this information the production cost per processed cubic meter was determined, by using the following formula (Murara et al., 2010):

Donde: Ctp = Costo total de producción ($) Cf = Costos fijos ($) Cv = Costos variables ($) Para obtener el costo de un metro cúbico aserrado, se aplicó la relación que existe entre el costo total del volumen de las trozas consumidas en una categoría diamétrica específica y el volumen de madera aserrada generada por el aserrío. Por lo tanto, el costo del metro cúbico aserrado se estimó con la expresión que a continuación se anota (Murara et al., 2010):

Where: Ctp = Total production cost ($) Cf = Fixed costs ($) Cv = Variable costs In order to get the cost of 1 sawn m3, the relation between the total cost of the logs used under a specific diametric category and the sawnwood volume produced by sawmilling was used.

Therefore, the sawnwood cubic meter cost was estimated by the following expression (Murara et al., 2010):

Donde: Cma = Costo de metro cúbico aserrado ($ m-3) Ctp = Costo total de producción ($) Va= Volumen de madera aserrada para cada categoría (m3)

Where:

El cálculo de la depreciación de la maquinaria se hizo con el método de la línea recta, (SHCP, 2012), el cual es el más sencillo y utilizado por las empresas; consiste en dividir el valor del activo entre la vida útil del mismo. La depreciación es el valor que adquiere la infraestructura, maquinaria y equipo una vez que hayan sido usados; es decir, la vida normal de los activos enunciados (máquinas y equipo) es de 10 años; por lo tanto, su costo total corresponde a una décima parte cada año (10 %).

Cma = Cost of each sawn cubic meter ($ m-3) Ctp = Total production cost ($) Va = Sawnwood volume for each category (m3) For the calculation of the depreciation of machinery, the straight line method was used (SHCP, 2012), which is the simplest method used by the companies and it consists in dividing the value of the asset by its useful lifespan; it is mentioned that depreciation is the value that infrastructure, machinery and equipment get once they have been used; that is, the normal life of the described assets (machines and equipment) is ten years; thus, its total costs, is reduced to one tenth every year.

Donde: D = Depreciación ($) Va = Valor del activo ($)

Where: D = Depreciation ($) Va = Value of the asset ($)

96

Haro et al., Factor de conversión de productos forestales...

Análisis estadístico

Statistical analysis

Para identificar diferencias significativas en los indicadores de productividad (rendimiento, tiempo total para aserrar 1.00 m3, y productividad m3 h-1), a partir de los siguientes factores: los aserraderos y las categcorías diamétricas, se realizaron análisis de varianza (95 %), así como pruebas de comparación de medias mediante rangos múltiples de Duncan, con un nivel de significancia de 0.05. Para tal efecto se utilizó el software estadístico Infostat 2008 (Di Rienzo et al., 2008).

To detect significant differences in the productivity indicators (yield, total time to saw 1.00 m3, and productivity m3 h-1), taking the sawmills and the diametric categories as factors, analyses of variance (95 %) were undertaken and mean comparisons by Duncan’s multiple range test were made, with a significance of 0.05. For such ending, the Infostat 2008 software (Di Rienzo et al., 2008) was used.

Results and Discussion

Resultados y Discusión

Production indicators and conversion factor of forest products

Indicadores de producción y factor de conversión de productos forestales

The yield in pallet pieces was 51.22 % with bark. This means that for each roundwood cubic meter that is processed, 217 board feet (bf) are produced. Productivity showed ciphers from 0.08 a 1.42 m3 r/ effective work h, with an average of 0.51 m3 h-1, that are equivalent to sawing 254 bf/ work h and the conversion factor to get 1 sawnwood m3 r -1 was 1.95 m3 r -1 with bark, demanding a time of 1.95 hours average to process them (Table 4).

El rendimiento en piezas de tarima fue de 51.22 % con corteza.

Lo anterior indica que por cada metro cúbico de madera en rollo procesada se obtienen 217 pies tabla (pt). La productividad tuvo valores de 0.08 a 1.42 m3 r h-1 efectiva de trabajo, con un promedio de 0.51 m3 h-1, equivalentes a aserrar 254 pt h-1 de trabajo; el factor de conversión para obtener un metro cúbico de madera aserrada fue de 1.95 m3 r-1 con corteza, y se requirió un tiempo de 1.95 horas, en promedio, para procesarlas (Cuadro 4).

Although it is very usual to record the yields in sawnwood in regard to the barkless roundwood volume, in the present study, and from the cubication system used, it was not possible to estimate directly the barkless log volume; nevertheless, Nájera et al.

(2013) studied the yield in the production of pieces for pallets in the El Salto, Durango region and determined a barkless yield of 56.71 % from barkless logs and of 51.19 % in barked logs, which means that the volume of the bark stands for the difference of 5.52 % of the yield. Based on the former, the pallet pieces yield of the actual study would be 56.00 % without bark, which suggests that it is necessary to count with 1.78 m3 r without bark in order to get 1 m3 sawnwood, similar values to those stated by the referred authors.

Aunque es común registrar los rendimientos en madera aserrada con referencia al volumen en rollo sin corteza, en el presente estudio, debido al sistema de cubicación utilizado no fue posible estimar directamente el volumen de la trocería sin corteza; no obstante, Nájera et al. (2013), estudiaron el rendimiento en la producción de piezas para tarima en la región de El Salto, Durango; calcularon un rendimiento sin corteza de 56.71 %, a partir de trozas sin corteza y de 51.19 % en trozas con corteza, lo que indica que el volumen de la corteza representa la diferencia del 5.52 % en el rendimiento. Con base en lo anterior, el rendimiento en piezas de tarima en el presente trabajo es alrededor de 56.00 %, sin corteza, esto sugiere que son necesarios 1.78 m3 r sin corteza para obtener 1 m3 de madera aserrada; valores similares a lo citado por los autores de referencia.

The conversion factor of forest products of the actual study (1.95 m3 r with bark or 1.78 m3 r barkless to get 1 m3 sawnwood) is compatible with the major conversion factors that are used at present in the United Nations Economic Commission for Europe (UNECE), which vary from 1.42 to 2.10 m3 r barkless to produce 1.00 m3 sawnwood (UNECE/FAO, 2005).

El factor de conversión de productos forestales aquí documentados (1.95 m3 r con corteza y 1.78 m3 r sin corteza para obtener 1 m3 de madera aserrada) es compatible con los principales factores que se utilizan en la Comisión Económica de las Naciones Unidas (UNECE), que varían de 1.42 a 2.10 m3 r, sin corteza para producir 1.00 m3 de madera aserrada (UNECE/ FAO, 2005).

97

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 90-105

Cuadro 4. Indicadores de producción y factor de conversión de madera en rollo a madera aserrada.

Trozas

Variable

(n)

Desviación estándard

Media

Total

Mínimo

Máximo

Características de las trozas aserradas DM con corteza (m)

0.26

0.06

--

0.14

0.43

DM sin corteza (m)

0.25

0.06

--

0.12

0.41

0.24

0.06

--

0.13

0.40

0.23

0.06

--

0.12

0.39

Longitud de la troza (m)

1.07

0.11

--

0.80

1.46

Volumen con corteza (m3 r)

0.06

0.03

17.85

0.02

0.16

Dm con corteza (m)

308

Dm sin corteza (m)

Productos obtenidos del aserrío Tablas generadas (n)

308

Volumen de las tablas (m3)

13

8

4023

2

44

0.03

0.02

9.34

0.00

0.09

--

0.70

12.39

Tiempo para aserrar 1 m3 en horas Tiempo total de aserrío (h)

1.95

0.98

Indicadores de producción Rendimiento de tablas aserradas (%)

51.22

9.34

--

6.43

70.90

Rendimiento de costeras o capote (%)

18.74

9.08

--

0.00

48.51

Rendimiento de leña y recortes (%)

20.18

7.70

--

5.36

48.11

9.86

9.84

--

0.00

74.70

Productividad en el aserrío (m3 h-1)

0.51

0.23

--

0.08

1.42

Factor de conversión (m r m aserrados)

1.95

0.92

--

1.41

15.56

Total

Minimum

Maximum

Rendimiento del aserrín (%) 3

308 -3

n = Número de trozas; DM = Diámetro mayor; Dm = Diámetro menor.

Table 4. Production indicators and conversion factor from roundwood to sawnwood.

Variable

Logs (n)

Standard Deviation

Mean

Characteristics of the sawn logs DM with bark (m)

0.26

0.06

--

0.14

0.43

DM without bark (m)

0.25

0.06

--

0.12

0.41

0.24

0.06

--

0.13

0.40

0.23

0.06

--

0.12

0.39

Length of the log (m)

1.07

0.11

--

0.80

1.46

Volume with bark (m r)

0.06

0.03

17.85

0.02

0.16

8

4023

2

44

0.02

9.34

0.00

0.09

--

0.70

12.39

Dm with bark (m) Dm without bark (m)

308

3

Sawing products Generated boards (n) Volume of the boards (m3)

308

13 0.03

Time to saw 1 m in hours 3

Total sawing time (h)

1.95

0.98

Continued Table 4...

98

Haro et al., Factor de conversión de productos forestales...

Continued Table 4...

Logs (n)

Variable

Mean

Standard Deviation

Total

Minimum

Maximum

Production indicators Sawn-boards yield (%)

51.22

9.34

--

6.43

70.90

Siding yield (%)

18.74

9.08

--

0.00

48.51

Fuelwood and cutts yield (%)

20.18

7.70

--

5.36

48.11

9.86

9.84

--

0.00

74.70

0.51

0.23

--

0.08

1.42

1.95

0.92

--

1.41

15.56

Sawdust yield (%)

308

Sawing productivity (m h ) 3

-1

Convertion factor (m r sawn m ) 3

-3

n = Number of logs; DM = Major diameter; Dm = Minor diameter.

Castelo (2011) registró que el factor de conversión de trozas de Pinus radiata D. Don, con dimensiones de 1.10 a 1.26 m de largo y de 13 a 38 cm de diámetro a piezas de tarima, en la provincia del Chimborazo, Ecuador, es de 2.32 m3 r m-3 aserrados, equivalente a obtener 182 pt por metro cúbico de madera en rollo, con corteza, cifra menor en 8.22 % al rendimiento estimado en los aserraderos estudiados. Asimismo, Fahey y Ayer-Sachet (1993) indican que el diámetro de la troza es el factor de mayor incidencia en el rendimiento del proceso de aserrío, puesto que el procesamiento de trozas de pequeñas dimensiones implica bajos niveles de aprovechamiento y menos utilidad en los aserraderos. Por su parte, Knapic et al. (2003) determinaron que para producir 1 m3 de tarima de Pinus pinaster Aiton se necesitan 2.11 m3 r m-3 aserrados. Prades et al. (2001), en trozas de 15 cm de diámetro de la misma especie en la provincia de Granada, España registran un rendimiento de 31.25 %; por lo tanto para producir 1 m3 de madera aserrada, se requiere procesar 3.2 m3 r. En Durango se estiman 1.95 m3 r, lo que indica un efecto directo del diámetro de las trozas en el rendimiento, a pesar de que estas eran más gruesas (11 cm) que las del trabajo de referencia.

Castelo (2011) found that the conversion factor of logs of Pinus radiata D. Don with dimensions of 1.10 to 1.26 m long and 13-38 cm in diameter to pieces of pallets in the province of Chimborazo, Ecuador, is 2.32 m3 r sawn m-3 equivalent to getting 182 bf per cubic meter of logs with bark, which is 8.22 % lower than the yield estimated in the studied sawmills. Also, Fahey and Ayer-Sachet (1993) indicate that the diameter of the log is the factor that most affects the performance of the sawmilling process, since the processing of small size logs implies low levels of use and lower utility in the sawmills. Meanwhile Knapic et al. (2003) found that to produce 1 m3 of Pinus pinaster Aiton pallets, 2.11 m3 r sawn m-3 are necessary. In 15 cm diameter logs of the same species at the province of Granada, Spain, Prades et al. (2001) recorded a yield of 31.25 %, which suggests that for 1 m3 of sawnwood, 3.2 m3 r must be processed. In this study, 1.95 m3 r are required, indicating a direct effect of the diameter of the logs on the yield, even though they were thicker (11 cm) than the baseline study.

Riquelme (2011) refers that Eucalyptus nitens H. Deane & Maiden of the northeast of Comuna de Yungay, VIIIth Region of Chile, had a yield of sawn wood for pallet pieces of 44 % with bark with a minimum diameter from 36 to 41 cm; however, from the growth tensions that the wood of this genus has, such yield lowers as tensions increase, in such a way that, for low level tensions, the yield might get as low as 23 %, for wood with growth tensions of middle level, yield is 25 % and for wood with high tensions, the yield might fall up to 17 %. For small size Prosopis alba logs (1.77 m long by 22 to 84 cm in diameter) from the de Santiago del Estero region, Argentina, Coronel de Renolfi et al. (2012) record a sawn wood yield of 58.30 % with bark, equivalent to get 247 bf per roundwood cubic meter which is 30 bf higher than the obtained yield in the research study carried out in Durango.

Riquelme (2011) refiere para Eucalyptus nitens H. Deane & Maiden del noreste de la Comuna de Yungay, VIII Región de Chile, un rendimiento en madera aserrada para piezas de tarima de 44 % con corteza, en trozas con diámetro mínimo de 36 a 41 cm; sin embargo, debido a las tensiones de crecimiento que presenta la madera del género, dicho rendimiento disminuye a medida que se incrementan las tensiones; de tal forma que para tensiones de bajo nivel el rendimiento se reduce hasta 23 %; para la madera con tensiones de crecimiento medio, el rendimiento es de 25 %; y para madera con altas tensiones, disminuye hasta 17 %. Coronel de Renolfi et al. (2012) registran, para trozas de Prosopis alba de cortas dimensiones (1.77 m de largo y de 22 a 84 cm de diámetro) en la región de Santiago del Estero, Argentina, un rendimiento en madera aserrada de 58.30 %, con corteza equivalentes a 247 pt por metro cúbico de madera en rollo, lo cual es 30 pt mayor al de la investigación en Durango.

99

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 90-105

Indicadores de producción por categoría de diámetro

Production indicators by diameter category

Con respecto al aprovechamiento de la materia prima en función del diámetro de las trozas, se determinaron diferencias significativas (p<0.0001) entre categorías diamétricas, con un incremento en el rendimiento de madera aserrada, en promedio, de 4.00 % conforme aumenta la categoría diamétrica cada cinco centímetros. Lo anterior también incide sobre los tiempos de procesamiento para 1.00 m3 en rollo, que resultó menor para procesar trocería de las categorías diamétricas mayores hasta en una hora, con respecto a las categorías diamétricas inferiores (Cuadro 5). La productividad experimenta un aumento en función del diámetro.

Regarding the level of utilization of the raw material depending on the diameter of the logs, significant differences (p <0.0001) were found between diameter categories, noting an increase in lumber yield of 4.00 % average as the diameter class increases five cm. This also affects the processing times for 1.00 m3 roundwood, being smaller the time taken to process the logs of larger diameter categories up to an hour with respect to the lower diameter categories (Table 5). Productivity undergoes an increment as a function of the diameter.

Cuadro 5. Indicadores de producción por categoría diamétrica.

Categoría de diámetro (cm)

Variable

<20

21-25

26-30

>31

Características de las trozas aserradas DM con corteza (m)

0.18

0.23

0.28

0.35

DM sin corteza (m)

0.17

0.22

0.26

0.34

Dm con corteza (m)

0.17

0.22

0.26

0.33

Dm sin corteza (m)

0.16

0.20

0.25

0.32

1.10

1.09

1.06

1.06

Volumen promedio por troza con corteza (m r)

0.03

0.05

0.06

0.10

Volumen total (m r)

1.55

4.05

5.32

6.92

5

9

15

22

313

847

1 292

1 571

0.72

1.99

2.75

3.90

2.18 c

1.73 b

1.42 a

Longitud de la troza (m) 3

3

Productos del aserrío Tablas promedio generadas por categoría (n) Total de tablas generadas (n) Volumen total de las tablas (m ) 3

Tiempo promedio para aserrar 1 m3 en horas* Tiempo total de aserrío

2.55 d Indicadores de producción*

Rendimiento de tablas aserradas (%)

46.87 a

49.50 ab

51.92 b

56.14 a

Rendimiento de costeras o capote (%)

19.59 bc

17.83 ab

21.06 c

16.23 a

Rendimiento de leña y recortes (%)

24.23 c

22.69 c

18.82 b

15.36 a

Rendimiento del aserrín (%)

9.31 ab

9.99 ab

8.21 a

12.28 b

Productividad en el aserrío (m3 h-1)

0.44 a

0.53 b

0.62 c

0.80 d

Factor de conversión (m3 r m-3 aserrados)

2.24 b

2.22 b

1.99 ab

1.85 a

n = Número de trozas; DM = Diámetro mayor; Dm = Diámetro menor. *Medias con la misma letra entre categorías de diámetro no son significativamente diferentes Duncan a α = 0.05.

100

Haro et al., Factor de conversión de productos forestales...

Table 5. Production indicators by diametric category.

Diametric category (cm)

Variable

<20

21-25

26-30

>31

Characteristics of the sawn logs DM with bark (m)

0.18

0.23

0.28

0.35

DM without bark (m)

0.17

0.22

0.26

0.34

Dm with bark (m)

0.17

0.22

0.26

0.33

Dm without bark (m)

0.16

0.20

0.25

0.32

1.10

1.09

1.06

1.06

Average volume by log with bark (m r)

0.03

0.05

0.06

0.10

Total volume (m r)

1.55

4.05

5.32

6.92

5

9

15

22

Total amount of produced boards (n)

313

847

1 292

1 571

Total volume of boards (m )

0.72

1.99

2.75

3.90

2.18 c

1.73 b

1.42 a

Length of the log (m) 3

3

Sawing products Average produced boards by category (n) 3

Average time to saw 1 m3 in hours* Total sawing time

2.55 d Production indicators*

Sawn-boards yield (%)

46.87 a

49.50 ab

51.92 b

56.14 a

Siding yield (%)

19.59 bc

17.83 ab

21.06 c

16.23 a

Fuelwood and cutts yield (%)

24.23 c

22.69 c

18.82 b

15.36 a

Sawdust yield (%)

9.31 ab

9.99 ab

8.21 a

12.28 b

Sawing productivity (m3 h-1)

0.44 a

0.53 b

0.62 c

0.80 d

Convertion factor (m3 r sawn m-3)

2.24 b

2.22 b

1.99 ab

1.85 a

n = Number of logs; DM = Major diameter; Dm = Minor diameter. *Measures with the same letter between diametric categories are not significantly different Duncan at α= 0.05.

El diámetro de las trozas es uno de los factores que tiene efecto directo en la cantidad de madera aserrada, ya que al aumentar el diámetro, se incrementa su rendimiento (Fahey y Ayer-Sachet, 1993).

The diameter of the logs is one of the factors that has a direct effect in the amount of sawn wood since as far as the diameter increases, so does its yield (Fahey and Ayer-Sachet, 1993).

Several authors discuss about the variables attributable to the logs that can affect sawing yield and productivity and they coincide in that the diameter, the length, conicity and quality are of the most important ones (Nájera et al., 2011; Liu and Zhang, 2005; Zhang and Tong, 2005; Wang et al., 2003; Maness and Lin, 1995; Steele, 1984).

Varios autores discuten acerca de las variables atribuibles a las trozas que pueden afectar el rendimiento y productividad del aserrío, ellos coinciden en que el diámetro, largo, conicidad y calidad son de las más importantes (Nájera et al., 2011; Liu y Zhang, 2005; Zhang y Tong, 2005; Wang et al., 2003; Maness y Lin, 1995; Steele, 1984).

101

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 90-105

Costos de producción en el proceso de aserrío

Production costs in the sawing process

A partir de las entrevistas realizadas, el costo de producción en la industria de tarima en la región de El Salto, Durango, México se estimó en USD$161.30 por m3 aserrado, de los cuales los costos fijos representan 11.65 % del costo total de producción y los costos variables 88.35 % (Cuadro 6).

From the interviews that were made, the production cost in the pallet industry of the El Salto region, Durango, Mexico, it was estimated in USD$ 161.30 per sawn m3, from which the fixed costs sum 11.65 % of the total production cost and the variable ones, 88.35 % (Table 6).

Cuadro 6. Costos de producción de tarima.

Costo total unitario

Costo fijo unitario

(%)

(%)

Depreciación

0.26

2.20

0.41

Gastos de administración

0.14

1.23

0.23

Impuestos

2.45

21.07

3.96

Mano de obra

8.80

75.50

14.19

Total

11.65

100.00

18.79

Combustibles y lubricantes

0.25

0.28

0.40

Materia prima

85.92

97.24

138.58

Energía eléctrica

2.15

2.43

3.46

Mantenimiento

0.04

0.05

0.07

Total

88.35

100.00

142.51

Unit total cost

Unit fixed cost

(%)

(%)

Depreciation

0.26

2.20

0.41

Administrative expenses

0.14

1.23

0.23

Taxes

2.45

21.07

3.96

Manpower

8.80

75.50

14.19

Total

11.65

100.00

18.79

Fuel and lubricants

0.25

0.28

0.40

Raw material

85.92

97.24

138.58

Electric energy

2.15

2.43

3.46

Maintenance

0.04

0.05

0.07

Total

88.35

100.00

142.51

Costos fijos

Costos USD($) m-3 aserrado

Costos variables

Table 6. Production costs of the pallet.

Fixed costs

USD($) sawn m-3 costs

Variable Costs

102

Haro et al., Factor de conversión de productos forestales...

In general terms for each one of the diametric categories, the reduction of the production cost is directly linked to the average sawnwood yield (Table 7).

En términos generales para cada una de las categorías diamétricas, la reducción del costo de producción está ligada, directamente, con el rendimiento promedio de madera aserrada (Cuadro 7).

Cuadro 7. Costos de producción de tarima por categoría diamétrica.

Categoría de diámetro (cm)

Costos fijos USD($) m-3 aserrados <20

21-25

26-30

>31

Depreciación

0.47

0.47

0.42

0.39

Gastos de administración

0.26

0.26

0.23

0.22

Impuestos

4.52

4.48

4.01

3.73

Mano de obra

16.19

16.05

14.38

13.37

Total

21.45

21.25

19.05

17.71

0.45

0.45

0.40

0.37

158.14

156.73

140.49

130.61

Energía eléctrica

3.95

3.92

3.51

3.27

Mantenimiento

0.08

0.07

0.07

0.06

162.62

161.17

144.47

134.31

Costos Variables USD($) m-3 aserrados Combustibles y lubricantes Materia prima

Total Table 7. Production costs of the pallets by diametric category.

Diametric category (cm)

Fixed USD($) sawn m-3 costs <20

21-25

26-30

>31

Depreciation

0.47

0.47

0.42

0.39

Administrative expenses

0.26

0.26

0.23

0.22

Taxes

4.52

4.48

4.01

3.73

Manpower

16.19

16.05

14.38

13.37

Total

21.45

21.25

19.05

17.71

0.45

0.45

0.40

0.37

158.14

156.73

140.49

130.61

Electric energy

3.95

3.92

3.51

3.27

Maintenance

0.08

0.07

0.07

0.06

162.62

161.17

144.47

134.31

Variable USD($) sawn m-3 costs Fuel and lubricants Raw material

Total

103

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 90-105

Lo anterior indica que si es mayor el diámetro de las trozas, el rendimiento aumenta y, en consecuencia, el costo de producción y el tiempo efectivo de trabajo serán menores.

Murara et al. (2010) analizaron la estructura de costos de madera aserrada para Pinus taeda L. con dos sistemas de aserrío en Brasil, y determinaron que en el sistema de aserrío convencional, los costos fijos representaron 12.03 % del costo total de producción y los costos variables 87.97 % del mismo. Tales valores muestran gran similitud con los del presente trabajo, debido a que los costos fijos y variables tuvieron una diferencia de tan solo 0.38 %, respectivamente.

The former data indicate that as the diameter of the logs is larger, so will be the yield, and, consequently, smaller will be the production cost and the time of effective work. Murara et al. (2010) analyzed the structure of costs of sawn-wood for Pinus taeda L. with two sawing systems in Brazil and found that in the conventional sawing system, the fixed costs meant 12.03 % of the total production cost and the variable costs were 87.97 % of it. Such values show the great similitude of those in the actual study, since the fixed and the variable costs have a difference of only 0.38 % respectively.

The value of USD $0.3121 per board foot, in the sawing cost were estimated by Coronel de Renolfi et al. (2012) in Prosopis alba Griseb. in Santiago del Estero, Argentina; such discriminated cost mainly by the concepts of raw material, direct manpower and consumed energy at the exchange rate of November 2013, would be equivalent to USD$ 0.3804, which is very similar to the production costs per board foot of this study.

In regard to the production costs taking the diameter of the logs, Meza and Simón (2007) mention that the transformation costs from raw material to sawn timber, in consequence, tend to become higher, when narrow logs of 15 cm (6”) are handled, since when the yield of sawn timber increases as well as the daily production, costs will be smaller.

Un costo de aserrío por pie de tabla de USD $0.3121 se estimó para Prosopis alba Griseb. en Santiago del Estero, Argentina; (Coronel de Renolfi et al., 2012); en dicho costo discriminado principalmente por los rubros de materia prima, mano de obra directa y energía consumida que al tipo de cambio de noviembre de 2013, equivaldrían a USD $0.3804, lo cual es muy parecido a los costos de producción por pie tabla estimado para la industria del área de estudio. En lo que respecta al costo de producción que considera el diámetro de las trozas, Meza y Simón (2007) citan que los costos de transformación de materia prima a madera aserrada tienden a ser más elevados al aserrar trozas con diámetros pequeños 15 cm (6”), puesto que al aumentar tanto el rendimiento de madera aserrada como el de la producción diaria, los costos son menores.

Conclusions

Conclusiones

The conversion factor of forest products to pallet pieces in the sawmills in the region of El Salto, Durango, is 1.95 m3 r m-3 sawn, indicating a yield in lumber of 51.22 % with bark, so from each cubic meter of processed logs can be obtained 217 board feet of pallet parts and the time required for processing is 1.95 hours.

The productivity of the sawmills was established in 0.51 m3 h-1, equivalent to sawing 254 bf / h work. Timber yield increases with increasing diameter of the logs. The production cost of one cubic meter of lumber is estimated at USD $ 161.30 from which the fixed costs represent 11.65 % of total production costs and the variable costs, 88.35 %; production costs decreased depending on the increase in diameter of the processed logs.

El factor de conversión de productos forestales a piezas de tarima en los aserraderos de la región de El Salto, Durango, es de 1.95 m3 r m-3 aserrados, lo que indica un rendimiento en madera aserrada de 51.22 % con corteza, por lo que es posible obtener de cada metro cúbico de madera en rollo procesado 217 pies tabla de piezas de tarima; y el tiempo necesario para procesarlo es de 1.95 horas. La productividad de los aserraderos se estableció en 0.51 m3 h-1, equivalentes a aserrar 254 pt .h-1 de trabajo. El rendimiento en madera aserrada aumenta con el incremento en diámetro de las trozas. El costo de producción de un metro cúbico de madera aserrada se estimó en USD$161.30, de los cuales los costos fijos representan 11.65 % del costo total de producción, los costos variables 88.35 %; los costos de producción disminuyen en función del aumento del diámetro de las trozas procesadas.

Conflict of interests The authors declare no conflict of interests.

Contribution by author

Conflicto de intereses

Alan Javier Haro Pacheco: field data collection, data processing and structuring of the manuscript; Juan Abel Nájera Luna: selection of study units, methodological aspects, calibration of the xylometer, data processing and review of the manuscript; Jorge Méndez González: experimental design, data processing and review of the manuscript; Sacramento Corral Rivas: experimental design and review of the manuscript; José Ciro Hernández Díaz: data processing and review of the manuscript; Artemio Carrillo Parra: data processing and review of the manuscript; Francisco Cruz Cobos: data processing and review of the manuscript.

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

104

Haro et al., Factor de conversión de productos forestales...

Contribución por autor

Acknowledgements

Alan Javier Haro Pacheco: colecta de información de campo, procesamiento de información y estructuración del manuscrito; Juan Abel Nájera Luna: selección de unidades de estudio, aspectos metodológicos, calibración de xilómetro, procesamiento de información y revisión del manuscrito; Jorge Méndez González: diseño experimental, procesamiento de información y revisión del escrito; Sacramento Corral Rivas: diseño experimental y revisión del manuscrito; José Ciro Hernández Díaz: procesamiento de información, revisión del manuscrito; Artemio Carrillo Parra: diseño experimental y revisión del texto; Francisco Cruz Cobos: procesamiento de información y revisión del manuscrito.

The authors wish to express their thanks to the Dirección General de Educación Superior Tecnológica (DGEST) for the support to the 4562.12-p. Project entitled as: “Evaluación del proceso productivo de la industria de tarimas y cajas mediante el balance de materiales y rendimiento de materia prima en El Salto, Durango” from which the actual paper was prepared.

End of the English version

Agradecimientos A la Dirección General de Educación Superior Tecnológica (DGEST) por el apoyo al proyecto 4562.12-p: “Evaluación del proceso productivo de la industria de tarimas y cajas mediante el balance de materiales y rendimiento de materia prima en El Salto, Durango” del cual se derivó el presente estudio.

Referencias Aguilera, A., L. Insunza, R. Alzamora y L. Tapia. 2005. Evaluación del costo de producción para faenas de aserrío portátil. Bosque 26(2):107-114.

Castelo C., A. P. 2011. Estudio cualitativo y cuantitativo de las trozas de pino (Pinus radiata) para la elaboración de pallets en la industria Haro Madera, Parroquia Calpi, Cantón Riobamba, Provincia de Chimborazo. Escuela Superior Politécnica de Chimborazo. Facultad de Recursos Naturales. Escuela de Ingeniería Forestal. Riobamba, Ecuador. 104 p.

Coronel de Renolfi, M., F. Díaz, G. Cardona y A. P. Ruiz. 2012. Tiempos, rendimientos y costos del aserrado de Algarrobo blanco (Prosopis alba) en Santiago del Estero, Argentina. Quebracho 20(1-2):15-28.

Di Rienzo J., A., F. Casanoves, M. G. Balzarini, L. González, M. Tablada y C. W. Robledo. 2008. InfoStat versión 2008. Grupo InfoStat, FCA Universidad Nacional de Córdoba, Argentina. http://www.infostat. com.ar (25 de abril de 2014).

Fahey, T. D. and J. K. Ayer-Sachet. 1993. Lumber recovery of ponderosa pine in Arizona and New Mexico. USDA Forest Service Pacific Northwest Research Station. Portland, OR, USA. Research Paper PNW-RP-467. 18 p.

García R., J., L. Morales y S. Valencia. 2001. Coeficientes de aserrío para cuatro aserraderos banda en el Sur de Jalisco. UAAAN. Saltillo.

Coah., México. Nota técnica Núm. 5. 12 p.

Instituto Forestal (Infor). 2009. Actualización de factores de conversión en el sector forestal de Chile. Primera etapa. Gobierno de Chile.

Ministerio de Agricultura. Santiago de Chile, Chile. 35 p.

Knapic, S., A. Glória and H. Pereira. 2003. The industrial yield of maritime pine at a sawmill. Anais do Instituto Superior de Agronomia (49):223-241.

Liu, C. and S. Y. Zhang. 2005. Models for predicting product recovery using selected tree characteristics of black spruce. Canadian Journal of Forest Research 35(4): 930-937.

Maness, T. C. and Y. Lin. 1995. Target size reductions on sawmill revenue and volume recovery. Forest Products Journal 45 (11-12):43-50.

Meza, A. y D. Simón. 2007. Aserrío de trozas de diámetros menores. Kurú: Revista Forestal 4 (10):1-3.

Murara, J. M., M. P. Rocha e J. R. Timofeiczyk. 2010. Análise dos custos do rendimento em madeira serrada de Pinus taeda para duas metodologias de desdobro. Floresta, Curitiba, PR 40(3):477-484.

Nájera L., J. A., J. A. Sánchez M. and J. Méndez G. 2013. Lumber yield and production time in sawmilling of pallets in Durango, Mexico. Forest System 22(3):573-577.

Nájera L., J. A., H. Adame G., J. Méndez G., B. Vargas L., F. Cruz C., J. Hernández F. y O. Aguirre C. 2012. Rendimiento de la madera aserrada en dos aserraderos privados de El Salto, Durango, México. Investigación y Ciencia de la Universidad Autónoma de Aguascalientes (55):11-23.

Nájera L., J. A., O. Aguirre C., E. Treviño G., J. Jiménez P., E. Jurado Y., J. Corral R. y B. Vargas L. 2011. Tiempos y rendimientos del aserrío en la región de El Salto, Durango, México. Revista Chapingo Serie Ciencias Forestales y del Ambiente 17(2):199-213.

Prades, C., J. Rubio, D. Cobo y A. Muñoz, 2001. Estudio de viabilidad técnica y económica de una planta de aserrío de madera de pequeñas dimensiones mediante tecnología chipcanter en la Provincia de Granada. In: III Congreso Forestal Español. 5 de marzo de 2014.

Granada, España. pp. 658-664.

Riquelme R., K. T. 2011. Efecto de las tensiones de crecimiento sobre el aprovechamiento de pallet seco en trozas de Eucalyptus nitens (Deane et Maiden) Maiden. Facultad de Ciencias Forestales.

Universidad Austral de Chile. Valdivia, Chile. 51 p.

Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales (Semarnat). 2002. Texto guía forestal.. Dirección General Forestal. México. D. F., México. 159 p.

Secretaría de Hacienda y Crédito Público (SHCP). 2012. Guía de vida útil estimada y porcentajes de depreciación. Consejo Nacional de Armonización Contable. México. D. F., México. 3 p.

Souza N., R. 2007. Um sistema de optimização aplicada ao desdobro de madeira. Dissertação (Mestrado). Curso de Pós-Graduação em Engenharia Florestal, UFPR. Curitiba, Paraná, Brasil. 126 p.

Steele, P. H. 1984. Factors determining lumber recovery in sawmilling. U.S. Department of Agriculture, Forest Service, Forest Products Laboratory Madison, WI, USA. Gen. Tech. Rep. FPL-39. 8 p.

United Nations Economic Commission for Europe/Food and Agriculture Organization of the United Nations. (UNECE/FAO). 2005. Product conversion factors for the UNECE region. Geneva timber and forest discussion paper 49. Timber Section. Geneva, Switzerland. 50 p.

Wang, S. Y., C. J. Lin and C. M. Chiu. 2003. Effects of thinning and pruning on knots and lumber recovery of Taiwania (Taiwania cryptomerioides) planted in the Lu-Kuei area. Journal of Wood Science 49(5): 444-449.

Zavala Z., D. 1996. Coeficientes de aprovechamiento de trocería de pino en aserraderos banda. Ciencia Forestal en México 21(79):165-181.

Zhang, S. Y. and Q. J. Tong. 2005. Modeling lumber recovery in relation to selected tree characteristics in jack pine using sawing simulator Optitek. Annals of Forest Science 62(3): 219-228.

105

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol.6 (30): 106-123

Nota de investigación / Research note

Enfermedades foliares del arbolado en el Parque Cultural y Recreativo Tezozómoc, Azcapotzalco, D.F. Foliar diseases of the trees in the Tezozómoc Cultural and Recreational Park, Azcapotzalco, Distrito Federal José Francisco Reséndiz Martínez1, Lidia Guzmán Díaz2, Ana Lilia Muñoz Viveros2, Cecilia Nieto de Pascual Pola1 y Lilia Patricia Olvera Coronel3 Resumen Ante el interés por conservar al Parque Cutural y Recreativo Tezozómoc (PCyRT) a partir de los beneficios ecológicos que brinda a la sociedad y a la fauna que alberga, se realizó un diagnóstico fitosanitario de su arbolado, así como una revisión de las condiciones físicas y sanitarias para determinar su estado actual. Se muestreó 10 % del total de las especies dominantes, mientras que para las asociadas se consideraron todos los individuos. Se recolectó material botánico para su determinación mediante claves y para su análisis con base en sus signos y síntomas patológicos. Los patógenos se encontraron en arboles adultos. Se contabilizaron 3 758 árboles, que pertenecen a 30 especies o variedades agrupadas en 16 familias; 67 % (20) son perennifolias y 33 % (10) son caducifolias.

Las especies más abundantes y de mayor cobertura fueron Eucalyptus camaldulensis, Populus tremuloides, Pinus radiata var. binata, Fraxinus uhdei, Schinus molle y Cupressus lusitanica, lo que indica la poca diversidad. De ellas, nueve presentaron daños en el follaje por diferentes hongos; y cinco, en particular, por Fusarium, que se identifica por manchados cloróticos. La necrosis observada en Erythrina coralloides y Fraxinus uhdei se relaciona con Alternaria sp. Los hongos con mayor incidencia en sus hospederos fueron Phoma glomerata en Acacia retinoides y Alternaria alternata en Fraxinus uhdei, ambas presentes en la totalidad de los ejemplares y Melampsora epitea en Salix babylonica en 90 %. Se tiene como nuevo registro de la posible asociación del eriófido de la flor Aceria fraxiniflora en Fraxinus uhdei con el micromiceto Fusarium sporotrichioides.

Palabras clave: Azcapotzalco, fitófagos, fitosanitario, Fusarium, Parque Cultural y Recreativo Tezozómoc, patógenos forestales.

Abstract In view of the interest to preserve the Tezozómoc Cultural and Recreational Park (TCRP) due to the environmental benefits that it provides to the fauna that lives in it as well as to society, a phytosanitary diagnosis of its trees was performed and the physical and sanitary conditions of the trees were examined in order to determine their current status. 10 % of the total dominant species were sampled, and all the individuals of the associated species were considered. Botanical materials were collected for their determination and for their analysis based on pathological signs and symptoms. Pathogens were found in adult trees. 3 758 trees were counted, belonging to 30 species or varieties grouped into 16 families; 67 % (20) of these trees are evergreen, and the remaining 33 % (10) are deciduous. The most abundant species and those with the largest cover were Eucalyptus camaldulensis, Populus tremuloides, Pinus radiata var. binata, Fraxinus uhdei, Schinus molle and Cupressus lusitanica, which is indicative of little diversity. Nine of these species exhibited foliar damage from various fungi; five of these –particularly Fusarium– are characterized by chlorotic mottling. The necrosis observed in Erythrina coralloides and Fraxinus uhdei is related to Alternaria sp. The most prevalent fungi and their hosts were Phoma glomerata in Acacia retinoides and Alternaria alternata in Fraxinus uhdei, both present in all the individuals, and Melampsora epitea, occurring in 90 % of the Salix babylonica specimens. A potential association between the ash flower eriophyid Aceria fraxiniflora in Fraxinus uhdei and the Fusarium sporotrichioides micromycetes fungus has recently been reported.

Key words: Azcapotzalco, phytofagous, phytosanitary, Fusarium, Tezozómoc Cultural and Recreational Park, forest pathogens.

Fecha de recepción/date of receipt: 6 de marzo de 2014; Fecha de aceptación/date of acceptance: 20 de abril de 2015.

1 Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Conservación y Mejoramiento de Ecosistemas Forestales. INIFAP. Correo-e: resendiz.francisco@inifap.gob.mx 2 Laboratorio de Control de Plagas, Unidad de Morfología y Función. Facultad de Estudios Superiores Iztacala. UNAM. 3 Ex investigadora del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias.

Reséndiz et al., Enfermedades foliares del arbolado en...

El concepto de áreas verdes urbanas agrupa un conjunto de espacios libres de pavimento o construcción dentro de las ciudades y cuya vegetación es nativa o introducida; con ese concepto se denominan bosques, parques y jardines, así como barrancas, glorietas, camellones y espacios abiertos (Martínez, 2008). Los beneficios que otorgan están ligados a funciones como regulación del microclima, equilibrio y control de problemas ambientales, arquitectura del paisaje, hábitat, recreación y esparcimiento (González y García, 2007).

The concept of green urban areas groups together a variety of spaces located within the cities harboring native or introduced vegetation; this concept encompasses forests, parks and gardens, as well as ravines, roundabouts, median strips and open spaces (Martínez, 2008). The benefits they bring are linked to such functions as microclimate regulation, environmental balance and control of environmental problems, landscape architecture, habitat, recreation and leisure (González and García, 2007).

La Organización Mundial de la Salud (OMS) establece que el óptimo para una buena calidad de vida en la ciudad es de 8 a 12.5 m2 de áreas verdes por habitante. En el Distrito Federal existe una clara distribución desigual de las áreas verdes: mientras que delegaciones como Tlalpan y Miguel Hidalgo albergan 12.11 y 10.8 m2 por habitante respectivamente, otras como Xochimilco y Azcapotzalco tienen apenas 0.77 y 0.97 m2 (PAOT, 2010). El crecimiento acelerado de la ciudad ha ocasionado que estas extensiones disminuyan.

The World Health Organization (WHO) establishes 8 to 12.5 m2 of green areas per inhabitant as the optimal proportion for a good life quality in the city. In the Distrito Federal there is evidently an unequal distribution of green areas: while such delegations as Tlalpan and Miguel Hidalgo have 12.11 and 10.8 m2 per inhabitant, respectively, others like Xochimilco and Azcapotzalco have barely 0.77 and 0.97 m2 (PAOT, 2010). The accelerated growth of the city has brought about the reduction of these areas.

Las especies vegetales durante su crecimiento y desarrollo enfrentan diferentes tipos de presiones selectivas de naturaleza biótica y abiótica. En los primeros queda comprendido el daño causado por fitófagos y patógenos principalmente, mientras que entre los segundos se incluyen a las deficiencias nutricionales del suelo, la mala calidad del agua, las condiciones microclimáticas, el pH y la luz (Azcon-Bieto, 1993), que provocan lesiones de tipo mecánico o fisiológico a los árboles, como deformaciones, disminución del crecimiento, debilitamiento o incluso la muerte, con las respectivas repercusiones negativas de tipo ecológico, económico y social (Semarnat, 2002).

During their growth and development, vegetal species face various types of selective pressures both biotic and abiotic in nature. The first include the damage caused mainly by phytofagous and pathogenic organisms, while abiotic factors include soil nutritional deficiencies, poor water quality, microclimatic conditions, pH and light intensity (Azcon-Bieto, 1993), which cause mechanical or physiological damage to the trees, such as deformations, growth reduction, weakening or even death, with the respective negative environmental, economic and social repercussions (Semarnat, 2002).

For the above reasons, it is necessary to protect and preserve green spaces from any type of activities that may cause them damage, restrict their normal development or cause their loss; it is important, then, to assess the green areas continually, by means of inventories that may provide information for investment, management and budgeting purposes.

Por lo anterior, es necesario proteger y conservar los espacios verdes de cualquier tipo de actividad que los deterioren, que restrinjan su desarrollo normal, o que conduzcan a su pérdida; es importante, entonces, realizar evaluaciones continuas de las áreas verdes, por medio de inventarios que proporcionen información para propósitos de inversión, administración y financiamiento.

During the last few decades efforts have been made to carry out a phytosanitary diagnosis of the green areas of Mexico City in order to detect the causal agents of the symptoms of damage that they exhibit and determine the bases for their eventual recovery.

Desde hace varias décadas se han realizado esfuerzos orientados al diagnóstico fitosanitario de las áreas verdes en la Ciudad de México con el fin de detectar los agentes causales de los síntomas de daño que ostentan, a fin de definir las bases para su eventual recuperación.

Thus, for example, the pathological condition of Pinus radiata D. Don., in the south of this large metropolis has been associated to infestation by Alternaria sp. and, less frequently,

by Helmithosporium sp. and Curvularia sp.

Así, por ejemplo, la condición patológica de Pinus radiata D. Don., en el sur de esta gran metrópoli se ha asociado con la infestación de Alternaria sp. y con menor frecuencia a Helmithosporium sp. y Curvularia sp.

Velasco et al. (2003) made a sanitary diagnosis of the forests in the south of the Distrito Federal and found that between 8.9 and 18.5 % are infested, while the percentage of sick trees ranges between 4.2 and 13.7 %; they identified Pinus hartwegii Lindl. As the forest species most frequently attacked by pests

Velasco et al. (2003) hicieron un diagnóstico sanitario de los bosques al sur del Distrito Federal y determinaron que entre 8.9 y 18.5 % están plagados, mientras que el de árboles enfermos está entre 4.2 y 13.7 %; identificaron a Pinus hartwegii

107

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 106-123

Lindl. como la especie forestal más atacada por plagas (8.1 %) y enfermedades foliares (7.6 %) como Lophodermium sp., con 5.7 %. En virtud de que los porcentajes de enfermedades son relativamente bajos, se considera que no ejercen un impacto negativo sobre los recursos forestales.

(8.1 %) and foliar diseases (7.6 %) such as Lophodermium sp., with 5.7 %. Because the percentages of diseases are relatively low, they are not considered to have a negative impact on forest resources.

Based on these data, it was considered important to carry out a study on foliar pathogens in the Tezozómoc Cultural and Recreational Park (TCRP) in Azcapotzalco, Mexico, D.F., with the purpose of locating and describing the symptoms caused in the trees by the identified organisms, as well as to detect and determine the micro and macroscopic organisms that affect the trees in the study area.

Con base en lo anterior se juzgó importante llevar a cabo un estudio sobre los patógenos foliares en el Parque Cultural y Recreativo Tezozómoc (PCyRT), Azcapotzalco, México, D.F., cuyos objetivos consistieron en localizar y describir la sintomatología en el arbolado ocasionado por los organismos identificados, así como detectar y determinar los organismos micro y macroscópicos que afectan al arbolado de la zona de estudio.

The Tezozómoc Cultural and Recreational Park (TCRP) was designed in 1978 by architect Mario Schjetman de Garduño and inaugurated on March 21, 1982, as a cultural-recreational space in a densely populated area of northeast Mexico City, where green areas are scarce; the purpose of this project was to recreate the topography-orography of the Valley of Mexico and its five lakes at the end of the 15th century, in order to offer, by means of a cultural tour, an easy and attractive view of its history and ecology.

El Parque Cultural y Recreativo Tezozómoc (PCyRT) fue diseñado en 1978 por el arquitecto Mario Schjetman de Garduño e inaugurado el 21 de marzo de 1982 como un espacio cultural-recreativo, en una zona densamente poblada del noroeste de la Ciudad de México, donde escasean las áreas verdes; el propósito de este proyecto fue recrear la topografía-orografía del Valle de México y sus cinco lagos de finales del siglo XV, para ofrecer a través de un recorrido cultural, una visión histórica y ecológica de manera fácil y atractiva.

The TCRP is located in the northeast of the Azcapotzalco delegation in Mexico City; its coordinates are 19°29’05” north and 99°12’38” west, at an altitude of 2 250 masl (Figure 1) and it covers a surface area of 270 000 m2 (González and Moctezuma, 2000). To the north it borders with the municipality of Tlalnepantla; to the west, with the municipality of Naucalpan; to the south with the Cuauhtémoc and Miguel Hidalgo delegations, and to the east, with the Gustavo A. Madero delegation.

El PCyRT se ubica al noroeste de la delegación Azcapotzalco, en el Distrito Federal; sus coordenadas son 19°29’05” norte y 99°12’38” oeste a 2 250 msnm (Figura 1) y abarca una superficie de 270 000 m2 (González y Moctezuma, 2000).

Hacia el norte colinda con el municipio Tlalnepantla, al oeste con el municipio Naucalpan, al sur con las delegaciones Cuauhtémoc y Miguel Hidalgo y al oriente con la Gustavo A. Madero.

Fuente: https://www.google.com.mx/maps/@19.49858,-99.2059035,1462m/data=!3m1!1e3 Source: https://www.google.com.mx/maps/@19.49858,-99.2059035,1462m/data=!3m1!1e3

Figura 1. Vista aérea del Parque Cultural y Recreativo Tezozómoc.

Figure 1. Aerial view of the Tezozómoc Cultural and Recreational Park.

108

Reséndiz et al., Enfermedades foliares del arbolado en...

De acuerdo con la estación meteorológica de Azcapotzalco, el clima corresponde al tipo C (w0), templado subhúmedo con lluvias en verano, de humedad media, según la clasificación de Köppen modificado por García (Delegación Azcapotzalco, 2000).

Based on the reports of the Azcapotzalco meteorological station, the climate is C (w0) type, sub-humid temperate with summer rains and a medium humidity, according to Köppen’s classification modified by García (Delegación Azcapotzalco, 2000).

En la actualidad los suelos que existen en el Parque Tezozómoc son rellenos sanitarios compuestos principalmente por escombro y basura, por lo que dada su influencia antrópica este tipo de suelo se le conoce como Andosol (DEA, 2014).

The soils existing today in the Tezozómoc Park are sanitary landfills consisting mainly of waste and debris; because of the anthropic influence on this soil, it is known as androsol (DEA, 2014).

Field activities

Actividades de campo

A preliminary tour of the Tezozómoc Park was carried out, with the aid of a local map. The various areas of the park were explored to determine its distribution and the type of aggregation of its trees. With this information, a sampling of 10 % of the total frequency of the dominant species was selected, while all individuals of the species with a low frequency were considered.

Se realizó un recorrido preliminar en el parque Tezozómoc, con ayuda de un mapa local. Se exploraron las diferentes zonas del parque, y se definieron la distribución y tipo de agregación que presenta el arbolado. Con esta información se llevó a cabo un muestreo de 10 % de la frecuencia total de las especies dominantes, mientras que para aquellas especies con poca frecuencia se consideró el total de los individuos.

Collection of botanical and pathological materials

Colecta de material botánico y patológico

The botanical species were determined with the support of the specialized bibliography on urban trees and vegetation (Rodríguez and Cohen, 2003; Martínez, 2008). Samples were taken from those pine species that could not be identified and subsequently pressed and dried for herborization (Vela et al., 1979).

Las especies botánicas fueron determinadas con el apoyo de la bibliografía especializada en arbolado y vegetación urbana (Rodríguez y Cohen, 2003; Martínez, 2008), en el caso de los pinos que no se pudieron identificar en el área de muestreo se realizaron colectas, las cuales fueron prensadas y desecadas para su herborización (Vela et al., 1979).

For the collection of pathological materials, structures of hosts exhibiting a symptom were taken, using knives and conventional pruning scissors; the samples were then placed in plastic bags previously labeled with the collection date and site and were kept refrigerated in order to avoid their desiccation and to maintain them in optimal conditions for analysis. All the samples thus collected were taken to the Laboratory of Entomology and Forest Phytopathology of the Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Conservación y Mejoramiento de Ecosistemas Forestales (Cenid-Comef) of Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP).

Para la colecta de material patológico se tomaron estructuras de los hospedantes que presentaron algún síntoma, utilizando navajas y tijeras para podar de uso convencional, posteriormente se colocó en bolsas de plástico previamente etiquetadas con la fecha y lugar de colecta; se mantuvieron en refrigeración para evitar su desecación y preservarlas en condiciones óptimas para su análisis. Todas las colectas de este tipo se llevaron al Laboratorio de Entomología y Fitopatología Forestal del Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Conservación y Mejoramiento de Ecosistemas Forestales (Cenid-Comef) del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP).

Botanical and pathological assessment In order to identify the pines, transversal cuts of the needles were made and placed on a slide, with a few drops of glycerine, for observation under the optical microscope and in order to see the arrangement of the resiniferous canals, using the codes of Farjon et al. (1997) and Martínez (1948).

Determinación botánica y patológica Para la identificación de los pinos se realizaron cortes transversales de las acículas y se colocaron con unas gotas de glicerina en un porta objetos, para ser observados en el microscopio óptico y ver la disposición de los canales resiníferos, utilizando las claves de Farjon et al. (1997) y Martínez (1948).

Samples exhibiting pathological symptoms were observed under the stereoscopic microscope (Carl Zeiss, Stemi 2000- C); scraping was carried out in order to detect fungal structures, and adhesive tape was used to collect detected powdery mildew.

In both cases, the material was placed on slides and stained with lactophenol cotton blue for its assessment and observation under the optic microscope. 1 cm dissections were carried

Las muestras con síntomas patológicos fueron observadas en el microscopio estereoscópico (Carl Zeiss, Stemi 2000C) con el fin de detectar estructuras fúngicas, se hicieron

109

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 106-123

raspados y para las cenicillas detectadas se utilizó una cinta adhesiva. En ambos casos, el material se colocó sobre laminillas y se tiñó con azul-lactofenol-algodón, para su determinación y observación en el microscopio óptico. De los ejemplares que no presentaron alguna estructura fúngica, se realizaron disecciones aproximadamente de 1 cm de la parte afectada, enseguida se desinfectaron con una solución de hipoclorito de sodio al 1 %, durante 1 minuto para aseptizarlos, se enjuagaron 3 veces en agua destilada esterilizada y se colocaron en cajas Petri con papel filtro estéril. Una vez secadas las muestras se sembraron en medio PDA (Papa-Dextrosa-Agar) y se incubaron a una temperatura de 28 °C, hasta que se observó crecimiento fúngico.

out in the affected parts of those specimens that did not exhibit fungal structures, and they were subsequently disinfected and asepticized using a sodium hypochlorite solution at 1 %, after which they were rinsed 3 times in sterile distilled water and placed in Petri dishes with sterile filter paper. Once the samples were dried, they were sown in a potato dextrose agar medium and incubated at a temperature of 28 °C until fungal growth could be observed.

Semipermanent preparations were made with the already developed micromycetes, which were placed on slides and stained with lactophenol cotton blue for observation and were identified with the aid of the taxonomic codes of Barnett and Hunter (1972), Ellis (1971), Ainsworth (1973), Domsch and Anderson (1980), and Cummins and Hiratsuka (1983); photographs were taken subsequently with a Canon PowerShot A640 camera adapted to the Carl Zeiss Axiostar Plus optic microscope.

Con los micromicetos ya desarrollados se hicieron preparaciones semipermanentes, para lo cual se colocaron en laminillas con el colorante azul-lactofenol algodón para su observación y se identificaron con ayuda de las claves taxonómicas de Barnett y Hunter (1972), Ellis (1971), Ainsworth (1973), Domsch y Anderson (1980), Cummins e Hiratsuka (1983); posteriormente se tomaron fotografías con una cámara Canon PowerShot A640, adaptada al microscopio óptico Carl Zeiss Axiostar Plus.

Pathological analysis The data obtained from the pathological samples were processed using the relative frequency, defined as the number of seasons in which the occurrence of a species is registered at least once and expressed as a percentage (Dix, 1959); its formula is:

Análisis patológico Para procesar los datos obtenidos de las muestras patológicas se utilizó la frecuencia relativa, la cual se considera como el número de estaciones en las que una especie aparece registrada cuando menos una vez y se expresa en porcentaje (Dix, 1959), cuya fórmula es:

Where: si = Number of samples in which a species appears S = Total samples

Donde: mi = Número de muestras en las que aparece una especie M = Total de las muestras

Tree composition Based on the census carried out in the Tezozómoc Park, a total of 3 758 trees were registered, pertaining to 30 species and varieties, 15 of which are native and 15 are exotic; 67 % (20) are evergreen, and 33 % (10) are deciduous, grouped into 16 botanical families (Table 1).

Composición arbórea Con base en el censo realizado en el Parque Tezozómoc se registró un total de 3 758 árboles, conformado por 30 especies y variedades, de las cuales 15 son nativas y 15 exóticas; 67 % (20) son perennifolias y 33 % (10) caducifolias, que se agrupan en 16 familias botánicas (Cuadro 1).

110

111

Moraceae

Myrtaceae

Rosaceae

Fabaceae

Salicaceae

Pinaceae

Cupressacea

Familia

370

Perennifolio Perennifolio

México, oeste de Estados Unidos México, Texas, Nuevo México y Arizona Baja California Norte, Perennifolio México México Canadá, Estados Unidos, México Canadá, Estados Unidos, México

Pino lacio, ocote Pino piñonero Pino Monterrey Pino Álamo temblón, chopo Chopo americano, álamo de Canadá Sauce llorón Ahuejote Colorín Mimosa, acacia Níspero Durazno Capulín Eucalipto Eucalipto alcanfor

Pinus patula Schltd. & Cham.

Pinus cembroides Zucc.

Pinus radiata var. binata Engelmann

Pinus radiata D. Don

Populus tremuloides Michx.

Populus deltoides Bartr. ex Marsh

Salix babylonica L.

Salix bonplandiana Kunth.

Erythrina coralloides Mill.

Acacia retinodes Schltdl.

Eriobotrya japonica Lindl.

Prunus persica (L.) Batsch.

Prunus serotina subsp.capulli (Cav.) McVaug.

Eucalyptus camaldulensis Dehnh.

Eucalyptus globulus Labill.

Ficus benjamina L.

Laurel benjamín

India, Australia

Australia

Perennifolio

Perennifolio

Perennifolio

Caducifolio

Desde Canadá hasta Guatemala Australia

Caducifolio

Perennifolio

Perennifolio China

China y Japón

Australia

Caducifolio

Caducifolio

Desde Arizona hasta Guatemala Arizona, México

Caducifolio

China

Caducifolio

Caducifolio

Perennifolio

27

Perennifolio

30

5

1142

2

6

2

49

175

145

60

20

680

11

15

30

150

California, Estados Unidos

Tuja

Cedro blanco

Cupressus macrocarpa Hartwey ex Gordon. Cedro limón

Thuja orientalis L.

Cupressus lusitanica Miller

214

Frecuencia total

Perennifolio

Follaje

Canadá y Estados Unidos

Lugar de origen Perennifolio

Nombre común Centroamérica y México

Especie

Cuadro 1. Frecuencia total y relativa de las especies arbóreas.

Continúa Cuadro 1...

0.80

0.13

30.39

0.05

0.16

0.05

1.30

4.66

3.86

1.60

0.53

18.09

0.29

9.85

0.72

0.40

0.80

3.99

90

Frecuencia relativa (%)

Reséndiz et al., Enfermedades foliares del arbolado en...

Palmera abanico

Casuarina equisetifolia J. R. Forst & G. Forst

Phoenix canariensis Hort. ex Chabaud.

Washingtonia robusta Wendl.

Casuarinacaea

112

Salicaceae

Pinaceae

Cupressacea

Family

Pynion pine Monterrey pine Pine Aspen, black poplar American poplar, Canadian poplar Weeping willow Bonpland willow

Pinus radiata var. binata Engelmann

Pinus radiata D. Don

Populus tremuloides Michx.

Populus deltoides Bartr. ex Marsh

Salix babylonica L.

Salix bonplandiana Kunth.

Smooth-bark Mexican pine, ocote pine Mexico, western United States

Pinus patula Schltd. & Cham.

Pinus cembroides Zucc.

Lemon cedar

Cupressus macrocarpa Hartwey ex Gordon.

From Arizona to Guatemala

China

Canada, United States, Mexico

Canada, United States, Mexico

Mexico

North Baja California, Mexico

Mexico, Texas, New Mexico and Arizona

California, United States

Canada and United States

Thuja

Thuja orientalis L.

Deciduous

Deciduous

Deciduous

Deciduous

Evergreen

Evergreen

Evergreen

Evergreen

Evergreen

Evergreen

Evergreen

Foliage

Perennifolio

Perennifolio

Perennifolio

Perennifolio

Central America and Mexico

Place of origin

México y Guatemala

México, California

Islas Canarias

Australia.

145

60

20

680

11

370

27

15

30

150

214

Continued Table 1...

3.86

1.60

0.53

18.09

0.29

9.85

0.72

0.40

0.80

3.99

90

Relative frequency (%)

0.75

0.72

0.72

0.11

0.03

0.03

10.11

0.03

0.11

3.99

0.05

Frecuencia relativa (%)

Total frequency

28

27

27

4

1

Perennifolio

India, Pakistán, Vietnam.

380 1

Perennifolio

Sudamérica, principalmente Perú.

1

4

150

2

Frecuencia total

México y Guatemala. Perennifolio

Caducifolio

México.

White cedar

Common name

Yuca, izote

Naranjo

Aguacate

Caducifolio

Caducifolio

Follaje

China, Corea y Japón. Perennifolio

México.

México y Centroamérica

Lugar de origen

Cupressus lusitanica Miller

Species

Table 1. Total and relative frequency of tree species.

Agavaceae

Yucca elephantipes Regel.

Palma canaria

Citrus sinensis L.. Osbeck.

Rutaceae

Arecaceae

Pino falso

Persea americana Miller.

Lauraceae

Pirul

Schinus molle L.

Anacardiaceae

Trueno

Ligustrum japonicum Trunb.

Encino

Fresno

Fraxinus uhdei (Wenz.) Lingelsh.

Quercus acutifolia Neé.

Aile, aliso

Nombre común

Alnus acuminata Kunth.

Especie

Fagaceae

Oleaceae

Betulaceae

Familia

Continúa Cuadro 1...

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 106-123

113 Canary Island date palm Mexican fan palm

Citrus sinensis L. Osbeck.

Casuarina equisetifolia J. R. Forst & G. Forst

Phoenix canariensis Hort. ex Chabaud.

Washingtonia robusta Wendl.

Rutaceae

Casuarinacaea

Agavaceae

Yucca elephantipes Regel.

Australian pine

Persea americana Miller.

Lauraceae

Arecaceae

Orange tree

Schinus molle L.

Anacardiaceae

Spineless yucca, soft-tip yucca

Avocado

Peruvian peppertree

Quercus acutifolia Neé.

Fagaceae

Holm oak

Japanese privet

Ligustrum japonicum Trunb.

Oleaceae

Ash

Camphor eucalyptus

Eucalyptus globulus Labill.

Fraxinus uhdei (Wenz.) LIngelsh.

Eucalyptus

Eucalyptus camaldulensis Dehnh.

Alder, Andean alder

Chokecherry

Prunus serotina subsp. capulli (Cav.) McVaug.

Alnus acuminata Kunth.

Peach

Prunus persica (L.) Batsch.

Betulaceae

Louquat

Eriobotrya japonica Lindl.

Benjamin’s fig

Mimosa, acacia

Acacia retinodes Schltdl.

Ficus benjamina L.

Flame coral tree

Common name

Erythrina coralloides Mill.

Species

Moraceae

Myrtaceae

Rosaceae

Fabaceae

Family

Continued Table 1...

Mexico and Guatemala

Mexico, California

Canary Islands

Australia.

India, Pakistan, Vietnam.

Mexico and Guatemala.

South America, mainly Peru.

Mexico.

China, Corea and Japan.

Mexico.

Mexico and Central America

India, Australia

Australia

Australia

From Canada to Guatemala

China

China and Japan

Australia

Arizona, Mexico

Place of origin

Evergreen

Evergreen

Evergreen

Evergreen

Evergreen

Evergreen

Evergreen

Deciduous

Evergreen

Deciduous

Deciduous

Evergreen

Evergreen

Evergreen

Deciduous

Deciduous

Evergreen

Evergreen

Deciduous

Foliage

28

27

27

4

1

1

380

1

4

150

2

30

5

1142

2

6

2

49

175

Total frequency

0.75

0.72

0.72

0.11

0.03

0.03

10.11

0.03

0.11

3.99

0.05

0.80

0.13

30.39

0.05

0.16

0.05

1.30

4.66

Relative frequency (%)

Reséndiz et al., Enfermedades foliares del arbolado en...

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 106-123

Micromicetos

Micromycetes

A partir de los cultivos obtenidos de las muestras que mostraban algún síntoma ocasionado por un patógeno y de aquellas partes en las cuales se observaron los cuerpos fructíferos, se tienen los resultados que se indican en el Cuadro 2; la frecuencia se obtuvo conforme a los cultivos y a la presencia de cuerpos fructíferos en los árboles muestreados.

The cultures obtained from the samples exhibiting symptoms caused by a pathogen and from those parts where fruiting bodies were observed yielded the results shown in Table 2; the frequency was estimated based on the cultures and on the presence of fruiting bodies in the sampled trees.

The micromycetes thus obtained belong to seven families, nine genera and 14 species, 10 of which are obligate pathogens and 4 are facultative saprobes. The former require another organism in order to develop their cycle, while the latter have the ability to live on dead organic matter or infect another living organism, according to the environmental conditions (Uloa, 1991).

Los micromicetos obtenidos pertenecen a siete familias, nueve géneros y 14 especies, de los cuales 10 son patógenos obligados y cuatro saprobios facultativos; los primeros necesitan otro organismo para desarrollar su ciclo, mientras que los segundos tienen la capacidad de vivir de materia orgánica muerta o de infectar a otro organismo vivo, según las condiciones ambientales (Ulloa, 1991).

Obligate pathogens

Patógenos obligados

Melampsora epitea Thüm is a micromycete commonly occurring in Salix babylonica L. (90 %) and belongs to the rust fungi group; its main symptom is the presence of orange-yellow pustules (uredinales) on the surface of the willow leaves (Figure 2A), preferably on the underside of the willow leaves (Figure 2A), where they break the epidermis and increase the volume of the leaf and in certain cases cause galls to form (Agrios, 1995). Since they prevent adequate photosynthesis and the passage of nutrients, they cause premature defoliation.

The spores (uredospores) have a bright yellow or orange color when fresh, and their walls have thorns or spikes (Figure 2B) (Cummins and Hiratsuka, 1983).

Melampsora epitea Thümes, micromiceto común en Salix babylonica L. (90 %) perteneciente al grupo de las royas; su principal síntoma son las pústulas (Uredinios) de color amarillo-naranja sobre la superficie de las hojas de sauce (Figura 2A), de preferencia en el envés, en donde ocasiona el rompimiento de su epidermis y el aumento del volumen de la hoja y en ciertos casos la formación de agallas (Agrios, 1995); al impedir que se realice efectivamente la fotosíntesis y el paso de nutrientes, provoca defoliación prematura. Las esporas (uredosporas) son de color amarillo brillante o naranja cuando fresco y pared con espinas o púas (Figura 2B) (Cummins e Hiratsuka, 1983).

Tranzschelia discolor Tranz & Lity is another genus of rust detected in Prunus persica (L.) Batsch (100 %); it is characterized by the presence of yellow or copper-colored pustules on the leaf undersides (Figure 2A), while a chlorotic mottling may be observed on the top of the leaves, causing early defoliation; also, black pustules can be seen in older leaves (Cibrián et al., 2007). 18-32 x 11-18 µm ellipsoid spores (uredospores) of a pale yellow color, having 3 or 4 equatorial germinal pores, a thicker wall in the apex and thorns on 2/3 of their surface are also present (Figure 3B) (Cummins and Hiratsuka, 1983).

Another symptom of the presence of T. discolor is the formation of cankers on the branch –the first symptom identifiable in the spring after the fall of the petals during the development of the first fruits (Adaskaveg et al., 2000); all the symptoms mentioned above agree with those observed in field on both species.

Tranzschelia discolor Tranz & Lity es otro género de royas que se detectó en Prunus persica (L.) Batsch (100 %); su sintomatología se caracteriza por la presencia de pústulas amarillas o cobrizas que aparecen en el envés de las hojas (Figura 2A), mientras que en el haz se observa un moteado clorótico que ocasiona defoliación temprana, aunque en hojas viejas se pueden reconocer pústulas de color negro (Cibrián et al., 2007). Las esporas, elipsoidales (uredosporas), son de color amarillo pálido, de 18-32 x 11-18 µm, con 3 a 4 poros germinales ecuatoriales, con la pared más gruesa en el ápice y espinosa para 2/3 de la superficie (Figura 3B) (Cummins e Hiratsuka, 1983). Otro síntoma de T. discolor es la formación de cancros en la rama, es el primero que se identifica en la primavera después de la caída de los pétalos durante el desarrollo de los frutos iniciales (Adaskaveg et al., 2000); todos los síntomas antes mencionados coinciden con lo que se advirtió en el campo para ambas especies.

114

Reséndiz et al., Enfermedades foliares del arbolado en...

Figura 2. A) Pústulas en hojas de Salix babylonica L.; B) Uredosporas de Melapsora epitea Thümes (10x).

Figure 2. A) Pustules observed in Salix babylonica L. leaves; B) Melapsora epitea Thümes uredospores (10x).

Fusarium is a micromycete commonly present in the soil; it penetrates and infects the plants directly or through root wounds; as soon as it reaches the root of the plant, the mycelium of this fungus extends to the xylem vessels and propagates through these to the stem and the rest of the plant. It sometimes infects plants through other vectors such as the wind or water; as long as the spore is viable, the main symptoms manifest as a yellowing that extends rapidly toward the central nervation and toward the younger leaves of the upper part of the plant; therefore, all the leaves wither, become weak and turn grayish. In most cases, the leaves die suddenly, without having undergone previous yellowing (Agrios, 1995). It is worth mentioning that the above symptoms are not the only ones

Fusarium es un micromiceto común en el suelo, que penetra e infecta a las plantas directamente o a través de heridas en sus raíces; tan pronto como llega a la raíz de la planta, el micelio del hongo se extiende hasta los vasos xilémicos y se propaga a través de ellos en el tallo y el resto de la planta. A veces las infecta por otros vectores como el viento o el agua, siempre y cuando esté viable la espora;los síntomas principales se manifiestan como un amarillamiento que se extiende con rapidez hacia la nervadura central y hacia las hojas más jóvenes de la parte superior de la planta, por lo que todas las hojas se marchitan, se debilitan y se tornan grisáceas. En la mayoría de los casos, mueren sin haber presentado una decoloración previa (Agrios, 1995). Cabe mencionar que los síntomas anteriores no

Figura 3. A) Síntomas ocasionados por la roya en el envés de las hojas de Prunus persica (L.) Batsch, B) Uredosporas de Tranzschelia discolor Tranz & Lity (40x).

Figure 3. A) Symptoms caused by rust on the underside of Prunus persica (L.) Batsch leaves, B) Tranzschelia discolor Tranz & Lity uredospores (40x).

115

Sauce llorón Durazno Yuca

Pino Cedro blanco

Fresno

Mimosa Eucalipto

Salix babylonica L.

Prunus persica (L.) Batsch.

Yucca elephantipes Regel.

Pinus radiata var. binata Engelmann

Cupressus lusitanica Miller

Fraxinus uhdei (Wenz.) Lingelsh.

Acacia retinodes Schltdl.

Eucalyptus camaldulensis Dehnh.

Shaerioidaceae

116 Common name Weeping willow Peach Yucca Flame coral tree

Pine White cedar Ash

Mimosa Eucalyptus

Species

Salix babylonica L.

Prunus persica (L.) Batsch.

Yucca elephantipes Regel.

Erythrina coralloides Mill.

Pinus radiata var. binata Engelmann

Cupressus lusitanica Miller

Fraxinus uhdei (Wenz.) Lingelsh.

Acacia retinodes Schltdl.

Eucalyptus camaldulensis Dehnh.

Host

Shaerioidaceae

Demataceae

Kirramyces epicocoides (Cooke & Massee)

Phoma glomerata (Corda) Wollenw. & Hochapfel

Fusarium sporotrichioides Sherb.

Alternaria alternata (Fr.) Keissl.

Nectriaceae Demataceae

Penicillium sp.

Fusarium sp.

Moniliaceae

Fusarium sp.

Nectriaceae

Nectriaceae

Facultative saprobe

Alternaria sp.

Phyllactinia angulata (E. S. Salmon) S. Blumer

Demataceae Erysiphaceae

Facultative saprobe

Facultative saprobe

Facultative saprobe

Obligate pathogen

Obligate pathogen

Facultative saprobe

Obligate pathogen

Obligate pathogen

Obligate pathogen

Obligate pathogen

Obligate pathogen

Obligate pathogen

Obligate pathogen

Life form

Saprobio facultativo

Saprobio facultativo

Saprobio facultativo

Patógeno obligado

Patógeno obligado

Saprobio facultativo

Patógeno obligado

Patógeno obligado

Saprobio facultativo

Patógeno obligado

Patógeno obligado

Patógeno obligado

Patógeno obligado

Forma de vida

Fusarium sp.

Nectriacea

Guignardia sp.

Tranzschelia discolor Tranz & Lity

Uropyxidaceae Butryosphaeriaceae

Melampsora epitea Thümes Fusarium moniliforme J. Sheld.

Melampsoraceae

Species

Pathogens

Kirramyces epicocoides (Cooke & Massee)

Nectriacea

Family

Patógenos

Phoma glomerata (Corda) Wollenw. & Hochapfel

Alternaria alternata (Fr.) Keissl.

Demataceae Demataceae

Fusarium sporotrichioides Sherb.

Fusarium sp.

Nectriaceae Nectriaceae

Penicillium sp.

Moniliaceae

Fusarium sp.

Phyllactinia angulata (E. S. Salmon) S. Blumer

Erysiphaceae Nectriaceae

Alternaria sp.

Demataceae

Tranzschelia discolor Tranz & Lity

Uropyxidaceae Guignardia sp.

Fusarium moniliforme J. Sheld.

Nectriacea

Butryosphaeriaceae

Melampsora epitea Thümes

Especie

Melampsoraceae

Familia

Table 2. Pathogens and relative frequency of the hosts.

Nombre común

Especie

Hospedera

Cuadro 2. Patógenos y frecuencia relativa presente en los hospederos.

Foliage

Foliage

Foliage

Blossoms

Foliage

Foliage

Foliage, stem

Foliage

Foliage

Foliage

Foliage

Foliage

Foliage

Foliage

Damage location

Follaje

Follaje

Follaje

Floración

Follaje

Follaje

Follaje, tronco

Follaje

Follaje

Follaje

Follaje

Follaje

Follaje

Localización del daño

89

100

100

20

10

50

30

40

30

15

100

100

16.67

90

Frecuency (%)

89

100

100

20

10

50

30

40

30

100

100

16.67

90

Frecuencia (%)

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 106-123

Reséndiz et al., Enfermedades foliares del arbolado en...

son los únicos producidos por Fusarium sp., ya que también ocasiona pudrición de las raíces y de los tallos inferiores, entre otros.

produced by Fusarium sp., since it also causes rotting of the roots and of the lower stem, among other symptoms.

En Prunus persica (L.) Batsch, Erythrina coralloides Mill. y Cupressus lusitanica Miller (Figura 4) se reconoció manchado foliar asociado con este género, en 16.67 %, 15 % y 10 % de los ejemplares, respectivamente. La forma y tamaño de las esporas es la característica más destacada del hongo (micro y macroconidias) (Figuras 4B). Pinus radiata var. binata Engelmann, además del manchado foliar manifestó una resinación en 56.2 % de los individuos muestreados. Existen registros de que especies de Fusarium, tales como F. circinatum Nirenberg & O’ Donnell, causa resinación en Pinus radiata, que es la especie más susceptible y representa un problema en Estados Unidos de América, Chile, España y México (Iturritxa y Ortiz, 2006).

Foliar mottling was observed in Prunus persica (L.) Batsch, Erythrina coralloides Mill. and Cupressus lusitanica Miller (Figure 4) in association with this genus, in 16.67 %, 15 % and 10 % of the specimens, respectively. The shape and size of the spores is the main characteristic by which the fungus is recognized (micro- and macronidias) (Figure 4B). Besides the foliar mottling, Pinus radiata var. binata Engelmann exhibited resin flow in 56.2 % of the sampled individuals. There are reports that show that certain Fusarium species –including F. circinatum Nirenberg & O’Donnell, cause resin flow in Pinus radiata, which is the most susceptible species and which constitutes a problem in the United States, Chile, Spain and Mexico (Iturritxa and Ortiz, 2006).

Por otro lado en Fraxinus uhdei (Wenz) Lingelsh. durante su floración se detectó la presencia de F. sporotrichioides Sherb., asociado al eriófido Aceria fraxiniflora Felt que forma una agalla, lo que puede definirse como un nuevo registro de dicha asociación, a reserva de confirmarse; sin embargo no es el primer eriófido vinculado a Fusarium, ya que se tiene a A. mangiferae (Sayed) como agente etiológico de F. mangiferae Britz en plantas de mango (Gamliel et al., 2009; Otero et al., 1999).

On the other hand, the blossoms of Fraxinus uhdei (Wenz) Lingelsh. exhibited symptoms of the occurrence of F. sporotrichioides Sherb. species, associated to the presence of the eriophyid Aceria fraxiniflora Felt, which forms a sort of gall in the blossom –a recently reported association. However, this is not the first eridophyid that has been found to be associated to Fusarium; there is, besides, A. mangiferae (Sayed), an etiological agent of F. mangiferae Britz in mango plants (Gamliel et al. 2009; Otero et al., 1999).

Figura 4. A) Manchado foliar observado en Cupressus lusitanica Miller, B) Macroconidos de Fusarium sp. (40x).

Figure 4. A) Foliar mottling observed in Cupressus lusitanica Miller, B) Fusarium sp. macronides (40x).

Guignardia sp., se identificó en todos los individuos de Yucca elephantipes Regel y ha sido consignado como un problema para esta especie en el ámbito urbano. Se caracteriza por la existencia de manchones negros en las hojas (Figura 5A); en cada una de dichas manchas están los pseudotecios que producen ascas (Figura 5B), las que contienen en su interior ascosporas que se liberan cuando hay una capa de agua

Guignardia sp. was found in all Yucca elephantipes Regel individuals; it has been reported to be a problem for this species in urban environments. It is characterized by the presence of black spots on the leaves (Figure 5A); in each of these stains there are ascae-producing pseudothecia (Figure 5B), which contain ascospores that are liberated in the presence of a layer of water (Cibrián et al., 2007); this condition favored

117

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 106-123

(Cibrián et al., 2007); esta condición favoreció su alta frecuencia sobre la yuca, además de que en el lugar existe alta densidad de Washingtonia robusta Wendl. y Phoenix canariensis Hort. ex Chabaud, lo que interfiere el paso de rayos solares y por lo tanto, se evita la evaporación del agua que se acumula en las hojas, y con ello el micromiceto se desarrolla.

its high frequency in Y. elephantipes. Furthermore, this area has a high density of Washingtonia robusta Wendl. and Phoenix canariensis Hort. ex Chabaud, which hinders the passage of solar rays and therefore prevents the evaporation of the water accumulated on the leaves and favors the development of the micromycete.

Figura 5. A) Manchones encontrados en Yucca elephantipes Regel., B) Ascas con ascosporas de Guignardia sp. (40x).

Figure 5. A) Patches found in Yucca elephantipes Regel., B) Ascae with Guignardia sp. ascospores (40x) Phyllactinia angulata (E. S. Salmon) S. Blumer se identificó en 40 % de Erythrina coralloides; es un micromiceto que produce cenicillas y el síntoma principal de su presencia es su manto micelar de color blanco o pardo-cremoso, por lo general circular o semicircular, en el haz o envés de las hojas y ocasionalmente, las cubre todas (Figura 6A). Las hojas infestadas muestran deformaciones y cambios de color, tienen un tamaño menor que las no infectadas y caen de manera prematura. La estructura reproductora de este patógeno está conformada por cleistotecios, con apéndices periciales (bulbos en la base y agudos en el ápendice). Los cleistotecios aparecen sobre el micelio hialino en forma de diminutas esferas blancas de aproximadamente 190 µm de diámetro, las cuales al ir creciendo van cambiando de color, pasando por el amarillo, naranja, café claro, café oscuro y negro al madurar (Hanlin, 1990) (Figura 6B). En campo se observó como el principal problema de E. coralloides.

Phyllactinia angulata (E. S. Salmon) S. Blumer could be detected in 40 % of Erythrina coralloides, which is a genus that pertains to the micromycetes group that produce powdered mildew; the main symptom caused by this species is its white or creamybrown mycelium layer –generally circular or semicircular– on the top or the underside of the leaves and occasionally covering the entire leaf (Figure 6A). The infested leaves exhibit deformations and color changes; each is smaller than the uninfected leaves and fall prematurely. The reproductive structure of this pathogen consists of cleistothecia with perithecial appendages (bulbs in the base and sharp on the appendage). Cleistothecia appear on the hyaline mycelium in the form of minute white spheres with a diameter of approximately 190 µm, which change color from yellow to orange to light brown, dark brown and black as they ripen (Hanlin, 1990) (Figure 6B). In field studies, this was observed to be the main issue in E. coralloides.

Kirramy cesepicoccoides (Cooke & Massee) es un micromiceto muy común para las especies de Eucalyptus y es fácil de identificar en campo. Se caracteriza por exhibir manchas irregulares de color púrpura o pardusco-púrpura en el haz y envés de las hojas; la forma de las manchas es angular, de 2-10 mm de diámetro, y está delimitada por las venas de las hojas (Figura 7A). Dentro de las manchas se presentan picnidios de color negro, más o menos globosos, con una dimensión de 50-130 µm de diámetro. Los conidios son de forma

Kirramy cesepicoccoides (Cooke & Massee) is a micromycete commonly occurring in Eucalyptus species and is easy to identify in field studies. It is characterized by purple or brownish purple patches of uneven color on the top and underside of the leaves.

The patches are angular in shape, have a diameter of 2-10 mm and are delimited by the leaf veins (Figure 7A). Within the patches there are black, more or less globular pycnidia with a diameter of 50-130 µm. Conidia are cylindrical in shape, of a light brown color, and most are curved and have three septa (Figure 7B)

118

Reséndiz et al., Enfermedades foliares del arbolado en...

cilíndrica, de color marrón claro, en su mayoría tienen tres septos y son curvados (Figura 7B) (Liberato et al., 2006). Esta especie se identificó en 89 % de los individuos muestreados de E. camaldulensis.

(Liberato et al., 2006). This species was identified in 89 % of the sampled E. camaldulensis individuals.

Figura 6. A) Cenicilla en hoja de Erythrina coralloides Mill., B) Cleistotecio de Phyllactinia angulata (E. S. Salmon) S. Blumer (40x).

Figure 6. A) Powdered mildew on a Erythrina coralloides Mill. leaf, B) Phyllactinia angulata (E. S. Salmon) S. Blumer cleistothecium (40x).

Figura 7. A) Mancha foliar de forma irregular de color púrpura, B) Conidios de Kyrramyces epicoccoide (Cooke & Massee) (40x).x Figure 7. A) Irregular purple foliar mottling, B) Kyrramyces epicoccoide (Cooke & Massee) conidia (40x).x

Saprobios facultativos

Facultative saprobes

Phoma sp. es un micromiceto que se reconoció en 100 % de los ejemplares de Acacia retinodes y se asoció con manchados foliares (Figura 8A); no hay registros de que el microorganismo cause esa sintomatología en el hospedero, pero también se ha identificado a Phoma sp. como causante de este aspecto en Fraxinus uhdei (Wenz.) Lingelsh. Solo se le ha consignado en el

Phoma sp. is a micromycete that was identified in 100 % of Acacia retinoides and associated to foliar mottling (Figure 8A); there are no records to prove that this species causes these symptoms in A. retinoides; however, Phoma sp. has also been identified as the cause of foliar mottling in Fraxinus uhdei (Wenz.) Lingelsh. The only existing records of the symptoms caused by this fungus

119

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 106-123

ámbito agrícola en hojas, frutos, ramas y tallos (Romero, 1993).

A nivel microscópico, tiene picnidios globosos o membranosos o coriáceos o casi carbonosos, negros, ligeramente lenticulares con una papila pequeña en el ápice (Figura 8B). Sus esporas son de tamaño reducido, oviformes (forma de huevo), fusiformes o cilíndricas a casi esféricas, unicelulares, hialinas.

Conidióforos delgados, pocas veces cortos, simples o algunas veces bifurcados (Gilman, 1963).

are related to the agricultural environment, where it attacks leaves, fruits, branches and stem rot (Romero, 1993). Microscopically, it has globular, membranous, coriaceous or black, almost carbonaceous pycnidia having a slightly lenticular shape with a small papilla on the apex (Figure 8B). Their spores are small, oviform (egg-shaped), fusiform or cylindrical to almost spherical, as well as unicellular and hyaline. Conidiophores are thin, often short, and mostly simple but sometimes forked (Gilman, 1963).

Figura 8. A) Manchado foliar en Acacia retinodes Schltdl., B) Picnidio de Phoma sp. (40x).

Figure 8. A) Foliar mottling in Acacia retinodes Schltdl., B) Phoma sp. pycnidium(40x).

El género Alternaria se identificó por una clorosis en la totalidad de las hojas de Fraxinus uhdei (Figura 9A) y 30 % en las de Erythrina coralloides. Wayne et al. (1996) mencionan que Alternaria alternata (Fr.) Keissl. es causante de manchados necróticos y clorosis foliar en fresno, pero bajo ciertas condiciones funciona como saprobio. Este hongo presenta conidióforos solitarios o agrupados, erectos, septados, la mayoría simples, cortos.

Esporas (conidios) en forma de clava invertida (más amplias en un extremo que el otro), la mayoría con el ápice alargado, con septos transversales y longitudinales que las dividen en numerosas células, lo que da la apariencia de una pared de ladrillos en la porción inferior, de color oscuro, más claros en los extremos, en cadenas más o menos largas y generalmente simples (Figura 9B) (Gilman, 1963).

The Alternaria genus was associated to a chlorosis detected in 100 % of the Fraxinus uhdei (Wenz.) Lingelsh. leaves (Figure 9A) and to 30 % of Erythrina coralloides leaves. Wayne et al.

(1996) mention that Alternaria alternata (Fr.) Keissl. causes necrotic mottling and foliar chlorosis in ash trees; however, under certain circumstances, this species functions as a saprobe. This fungus exhibits erect, septed solitary or grouped conidiophores, most of which are simple and short. Spores (conidia) in the shape of an inverted cudgel (wider on one extreme than on the other), mostly with an elongated apex, and with transversal and longitudinal septs that divide them into numerous cells, giving it the aspect of a brick wall in the lower portion; they are dark in color and lighter in the extremes and appear in more or less long and generally simple chains (Figure 9B) (Gilman, 1963).

Penicilium sp. es un hongo que se nutre de materia orgánica en descomposición, por lo que no ocasiona daños al arbolado; sin embargo se ha citado como pudridor de frutos y otros órganos suculentos, debido a los mohos azules (Agrios, 1995). Esté género se denomina así porque el órgano especial de reproducción asexuada formado por conidiosporas tiene el aspecto de un pequeño pincel. Se caracteriza porque los esterigmas se implantan directamente sobre el conidióforo o sobre órganos alargados en forma de U o V llamados métulas (Figura 10A) (Barnett, 1972).

Penicilium sp. is a fungus that feeds on decaying organic matter and therefore causes no damage to the trees; however, it has been reported as a rotter of fruits and other succulent organs, due to blue molds (Agrios, 1995). The name of this genus is derived from the fact that the special asexual reproduction organ formed by conidiospores has the aspect of a small paint brush. It is characterized by the direct implantation of the sterigmata on the conidiophores or on the elongated, U- or V-shaped organs known as metulae (Figure 10A) (Barnett, 1972).

120

Reséndiz et al., Enfermedades foliares del arbolado en...

Figura 9. A) Manchado foliar en Fraxinus uhdei (Wenz.) Lingelsh.; B) Conidióforos y conidios de Alternaria sp. (40x).

Figure 9. A) Foliar mottling in Fraxinus uhdei (Wenz.) Lingelsh.; B) Alternaria sp. conidiophores and conidia (40x).

De las 30 especies de árboles y arbustos identificados, nueve presentaron daños en el follaje por diferentes especies de hongos patógenos; de estos hospederos, en cinco fueron causados por Fusarium que se asocia a manchados cloróticos.

Of the 30 identified tree and shrub species, nine exhibited foliar damage from various species of pathogenic fungi; in five of these hosts, the damage was caused by Fusarium, associated with chlorotic mottling.

La necrosis observada en Erythrina coralloides y Fraxinus uhdei se asoció al patógeno Alternaria sp.

The necrosis observed in Erythrina coralloides and Fraxinus uhdei was associated to the pathogen Alternaria sp.

Los patógenos aquí descritos se encontraron en árboles adultos.

The pathogens described here were found in adult trees.

Los hongos con mayor incidencia en sus hospederas fueron Phomaglo merata en Acacia retinodes, Alternaria alternata en Fraxinus uhdei, ambas con 100 % de infestación y Melampsor aepitea en Salix babylonica con 90 %.

The fungi that were most frequently found in the hosts were Phomaglo merata in Acacia retinodes, Alternaria alternata in Fraxinus uhdei –both with 100 % infestation– and Melampsor aepitea in Salix babylonica, with 90 %.

Figura 10. Conidióforos y conidios de Penicilium sp. (40x), Figure 10. Penicilium sp. conidiophores and conidia (40x).

121

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (30) : 106-123

Se tiene el registro de asociación del eriófido de la flor Aceria fraxiniflora en Fraxinus uhdei con el micromiceto Fusarium sporotrichioides.

An association between the ash flower eriophyid Aceria fraxiniflora in Fraxinus uhdei and the Fusarium sporotrichioides micromycete has been reported.

Conflicto de intereses

Conflict of interests

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

The authors declare no conflict of interests.

Contribución por autor

Contribution by author

José Francisco Reséndiz-Martínez: concepción del proyecto original, selección de métodos de análisis de laboratorio, identificación de organismos patológicas y elaboración del manuscrito; Lidia Guzmán-Díaz: selección de unidades de estudio y muestreo de material patológico y estructuración de manuscrito; Ana Lilia Muñoz-Viveros: elaboración y revisión de manuscrito; Cecilia Nieto de Pascual Pola: aplicación de correcciones arbitrales y revisión editorial del manuscrito final; Lilia Patricia Olvera Coronel: trabajo de laboratorio y revisión preliminar del manuscrito.

José Francisco Reséndiz-Martínez: original project design, selection of methods of laboratory analysis, identification of pathological organisms and preparation of the manuscript; Lidia Guzmán-Díaz: selection of study units, sampling of pathological material and structure of the manuscript; Ana Lilia Muñoz-Viveros: preparation and review of the manuscript; Cecilia Nieto de Pascual Pola: application of arbitration corrections and editing the final manuscript; Lilia Patricia Olvera Coronel: laboratory work and preliminary review of the manuscript.

Agradecimientos

Acknowledgements The authors wish to express their gratitude to the authorities of the Tezozómoc Cultural and Recreational Park for having allowed the accomplishment of this study.

Los autores desean expresar su agradecimiento a las autoridades administrativas del Parque Cultural y Recreativo Tezozómoc por haber otorgado las facilidades para la realización del presente estudio.

End of the English version

Referencias

Flores A., I. y A. J. Romero C. 2001. Diagnóstico fitosanitario del arbolado en pie de 8 especies de angiospermas en el vivero de Coyoacán.

Facultad de Estudios Superiores. Iztacala. Universidad Nacional Autónoma de México. Tlalnepantla, Edo. de Méx., México. 167 p.

Gamliel, A. E., S. Freeman, A. Sztejnberg A., Maymon M., Ochoa R., Belausov and E. Palevsky E. 2009. Interaction of the mite Aceria mangiferae with Fusarium mangiferae, the causal agent of mango malformation disease. Phytopathology 99(2): 152-9.

Gilman, J. C. 1963. Manual de los hongos del suelo. Ed. Continental, S.A. México, D. F., México. 572 p.

González, M y B. Moctezuma P. 2000. Ciudad de México. Delegación Azcapotzalco. Monografía 1999-2000. Edición Delegacional.

México, D. F., México. 74 p.

González O., G y J. García V. 2007. Riesgo por caída de árboles en un Parque Metropolitano de Guadalajara, Jalisco, México. Instituto de Medio Ambiente y Comunidades Humanas, Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias. Universidad de Guadalajara.

Guadalajara, Jal., México. pp. 93-98.

Hanlin, R. T. 1990. Illustrated genera of Ascomycetes. APS Press. The American Phytopathological Society. St. Paul, MN, USA. 263.

Hinojosa, R. E. 2014. El manejo de áreas verdes en la Ciudad de México y Pekín: la búsqueda de la sustentabilidad en grandes ciudades.

Investigación Ambiental 6 (1): 69-76.

Iturritxa, E. y A. Ortiz, B. 2006. Fusarium circinatum, el hongo causante de la enfermedad del chancro resinoso. Técnica Forestal. Basogintza, País Vasco. pp. 36-39.

Liberato, J. R., P. Barber, T. I. Burguess y A. R. McTaggart. 2006. Eucalyptus leaf spot (Phaeophleospora destructans) PaDil. http://www.padil.gov.au (21 de octubre de 2013).

Martínez, M.1948. Los pinos mexicanos. Ediciones Botas. México D. F., México.

361 p.

Martínez, G. L. 2008. Árboles y áreas verdes urbanas de la Ciudad de México y su Zona Metropolitana. Fundación Xochitla, A. C. México D. F., México. 549 p.

Adaskaveg, J. E., A. Soto E., H. Förster, D. Thompson, J. Hasey, B. T. Manji and B. Teviotdale. 2000. Peach rust caused by Tranzschelia discolor in California. ANR Publication 8011. University of California. Division of Agriculture and Natural Resources. Oakland, CA, USA. 9 p.

Agrios, G. N. 1995. Fitopatología. Editorial Limusa. Grupo Noriega Editores.

México, D. F., México. 838 p.

Ainsworth, G. C., F. K. Sparrow and Alfred S. Sussman. 1973. The fungi.

Taxonomic review with keys: Basidiomycetes and lower fungi. Vol. IVB. Academic Press. New York, NY, USA. 504 p.

Azcon-Bieto, J. y M. Talon.1993. Fisiología y bioquímica vegetal. Mc Graw-Hill Co. Barcelona, España. 581 p.

Barnett, H. L. and B. Hunter. 1972. Illustrated genera of imperfect fungi. Burgess Publishing Co. 3rd ed. Minneapolis, MN, USA. 241 p.

Cibrián T., D., D. Alvarado R. y S. García D. 2007. Enfermedades forestales en México. Universidad Autónoma Chapingo/USDA Forest Service/ Natural Resources Canada. Chapingo, Edo. de Méx., México. 587 p.

Cummins, G. B. and Y. Hiratsuka. 1983. Illustrated genera of rust fungi. American Phytopathological Society. St Paul, MI, USA. 152 p.

Delegación Azcapotzalco. 2000. Cuaderno estadístico delegacional.

Departamento de Parques y Jardines. México, D.F., México. 20 p.

Dirección de Educación Ambiental (DEA). s/f. Áreas verdes, vida para todos.

Parque Tezozómoc. Subdirección de Procesos Escolarizados. Secretaría de Medio Ambiente de la Ciudad de México (SEDEMA). http://www.sedema.df.gob.mx/areasverdesvidaparatodos/parques_ emblematicos.html#.VCwbj_l5MYE (1 de agosto de 2014).

Dix, R. L. 1959. The influence of grazing on the thin-soil prairies of Wisconsin.

Ecology 40(1): 36-49.

Domsch, G. and H. Anderson. 1980. Compendium of soil fungi. Vol. I. Academic Press. New York, NY, USA. 859 p.

Ellis, M. B. 1971. Dematiaceous, Hyphomycetes. Commonwealth Mycologial Institute. Kew, UK. 595 p.

Farjon, A. and B. T. Styles.1997. Pinus (Pinaceae). Flora Neotropica Monograph 75: 1-293. p.

122

Reséndiz et al., Enfermedades foliares del arbolado en...

Moll, G. y D. Gangloff. 1987. Silvicultura urbana en los Estados Unidos. http:// www.fao.org/docrep/s1930s/s1930s05.htm (12 de noviembre de 2013).

Otero C., G., D. H. Noriega, C. R. Sánchez M. R., M. C. Acosta R., M. T. Santillán G. y F. Miranda Z. 1999. Descripción morfológica de la escoba de bruja del mango en brotes vegetativos y florales. Colegio de Postgraduados. Instituto de Fitosanidad. Montecillo, Edo. de Méx., México. pp. 5-7.

Procuraduría Ambiental y del Ordenamiento Territorial (PAOT). 2010. Presente y futuro de las áreas verdes y del arbolado de la Ciudad de México.

México, D. F., México. 257 p.

Rodríguez S., L. M. y E. J. Cohen F. 2003. Guía de árboles y arbustos de la zona metropolitana de la Ciudad de México. REMUCEAC-GDFUAM. México, D. F., México. 380 p.

Romero C., S. 1993. Hongos fitopatógenos. Universidad Autónoma Chapingo.

Chapingo, Edo. de Méx., México. 244 p.

Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (Semarnat). 2002. Informe de la situación del medio ambiente en México 2002. Compendio de Estadística Ambiental. México D. F., México. 272 p.

Ulloa, M. 1991. Diccionario ilustrado de micología. Departamento de Botánica.

Instituto de Biología. Universidad Nacional Autónoma de México.

México, D. F. México. 310 p.

Vela G., L., A. Hernández R. y J. C. Boyás D. 1979. Instructivo para la colecta de material botánico. Boletín Divulgativo Instituto de Investigaciones Forestales. México, D. F., México. Núm. 49. 27 p.

Velasco B., E., J. F. Reséndiz M., L. Sandoval C. L. P. Olvera C., F. Moreno S., M. V. Gutiérrez y O. Cedeño S. 2003. Diagnóstico sanitario de los bosques del Distrito Federal México. Revista Ciencia Forestal en México 27(91):91-108.

Wayne, A. S., L. Howard and J. Warren. 1996. Diseases of trees and shrubs .4 imp. Cornell University press. Ithaca, NY, USA. 575 p.

123

124

125

CONSEJO ARBITRAL Argentina Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria.- M.Sc. Leonel Harrand Museo Argentino de Ciencias Naturales.- Dra. Ana María Faggi Instituto Argentino de Investigaciones de las Zonas Áridas (IADIZA).- Dr. Eduardo Martínez Carretero

Canadá Universitè Laval, Québec.- Ph. D. Roger Hernández

Cuba Instituto de Investigaciones Fundamentales en Agricultura Tropical.- Dra. Amelia Capote Rodríguez Unión Nacional de Escritores y Artistas de Cuba.- Dra. Raquel Carreras Rivery

Chile Universidad del Bío Bío.- Dr. Rubén Andrés Ananias Abuter

España CIFOR-INIA.- Dr. Eduardo López Senespleda, Dr. Gregorio Montero González, Dr. Sven Mutke Regneri Fundación CEAM.- Dra. María José Sánz Sánchez Universidad de Oviedo.- Dr. Elías Afif Khouri Universidad Politécnica de Madrid.- Dr. Alfredo Blanco Andray, Dr. Luis Gil Sánchez, Dr. Alfonso San Miguel-Ayanz, Dr. Eduardo Tolosana, Dr. Santiago Vignote Peña

Estados Unidos de América New Mexico State University.- Ph.D. John G. Mexal Northern Arizona University .- Ph.D. Peter Z. Fulé University of Colorado at Denver.- Ph.D. Rafael Moreno Sánchez University of Florida.- Ph.D. Francisco Javier Escobedo Montoya United States Department of Agriculture, Forest Service.- Dr. Mark E. Fenn, Dr. Carlos Rodriguez Franco

Italia International Plant Genetic Resources Institute.- Dra. Laura K. Snook

México .Asociación Mexicana de Arboricultura.- Dr. Daniel Rivas Torres.

Benemérita Universidad Autónoma de Puebla.- Dr. José F. Conrado Parraguirre Lezama.

Centro de Investigación Científica de Yucatán, A.C..- Dra. Luz María del Carmen Calvo Irabién Ph.D. José Luis Hernández Stefanoni Centro de Investigación y Docencia Económicas.- Dr. Alejandro José López-Feldman CentroGeo / Conacyt.- Dra. Alejandra López Caloca.

Colegio de la Frontera Sur.- Dr. Bernardus H. J. de Jong, Dr. Mario González Espinosa, Ph.D. Jorge E. Macías Sámano, Dr. Neptalí Ramírez Marcial, Dr. Cristian Tovilla Hernández, Dr. Henricus Franciscus M. Vester Colegio de Postgraduados.- Dr. Arnulfo Aldrete, Dr. Dionicio Alvarado Rosales, Dr. Víctor M. Cetina Alcalá, Dra. Ma. de Lourdes de la Isla de Bauer, Dr. Héctor M. de los Santos Posadas, Dr. Armando Equihua Martínez, Dr. Ronald Ferrara-Cerrato, Dr. Edmundo García Moya, Dr. Manuel de Jesús González Guillén, Dr. Jesús Jasso Mata, Dr. Lauro López Mata, Dr. Javier López Upton, Dr. Martín Alfonso Mendoza Briseño, Dr. Antonio Trinidad Santos, Dr. Juan Ignacio Valdés Hernández, Dr. José René Valdez Lazalde, Dr. J. Jesús Vargas Hernández, Dra. Heike Dora M. Vibrans Lindemann El Colegio de México.- Dra. María Perevochtchikova

126

El Colegio de Tlaxcala, A.C.- M.C. Noé Santacruz García Instituto de Ecología, A.C..- Dr. Pedro Guillermo Ángeles Álvarez, Dr. Ismael Raúl López Moreno Instituto Politécnico Nacional.- Dr. Alejandro Daniel Camacho Vera, Ph.D. José de Jesús Návar Cháidez, M.C. D. Leonor Quiroz García, Ph.D. Sadoth Sandoval Torres Servicios Ambientales y Cambio Climático, A.C..- Dr. José A. Benjamín Ordoñez Díaz Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro.- Dr. Eladio Heriberto Cornejo Oviedo, M.C. Salvador Valencia Manzo Universidad Autónoma Chapingo.- M.C. Beatriz Cecilia Aguilar Valdez, M.C. Baldemar Arteaga Martínez, Dra. Emma Estrada Martínez, M.C. Mario Fuentes Salinas, M.C. Enrique Guízar Nolazco, Dra. María Isabel Palacios Rangel, Dr. Hugo Ramírez Maldonado, Dr. Dante Arturo Rodríguez Trejo, Dr. Leonardo Sánchez Rojas, Dr. Enrique Serrano Gálvez, Dra. Ernestina Valadez Moctezuma, Dra. María Isabel Palacios Rangel Universidad Autónoma de Baja California Sur.- Dr. José Antonio Martínez de la Torre Universidad Autónoma de Chihuahua.- Ph.D. Concepción Luján Álvarez, Ph.D. Jesús Miguel Olivas García Universidad Autónoma de Guadalajara.- Dr. Mauricio Alcocer Ruthling Universidad Autónoma de Nuevo León.- Dr. Glafiro J. Alanís Flores, Dr. Enrique Jurado Ybarra, Dr. José Guadalupe Marmolejo Monsiváis, Dr. Eduardo Javier Treviño Garza Universidad Autónoma de Querétaro.- Dr. Luis Gerardo Hernández Sandoval Universidad Autónoma de San Luis Potosí.- M.C. Carlos Arturo Aguirre Salado Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo.- Dra. Ana Laura López Escamilla, Dr. Ángel Moreno Fuentes Universidad Autónoma del Estado de México.- Dr. Darío Ibarra Zavala, Dr. Armando Burgos-Solorio Universidad Autónoma Indígena de México.- Dra. Hilda Susana Azpiroz Rivero Universidad Autónoma Metropolitana.- Dr. Héctor Castillo Juárez, Dra. Carmen de la Paz Pérez Olvera Universidad de Guadalajara.- Dr. Luis Ramón Bravo García, Dr. Ezequiel Delgado Fourné, Dr. Francisco Javier Fuentes Talavera, Dra. María Guadalupe Lomelí Ramírez, M.C. Roberto Novelo González, Dr. Rubén Sanjuán Dueñas Universidad del Mar.- M.C. Verónica Ortega Baranda Universidad Juárez del Estado de Durango.-Dr. Javier Leonardo Bretado Velázquez, Dr. Hermes Alejandro Castellanos Bocaz, Dr. José Javier Corral Rivas, Ph.D. José Ciro Hernández Díaz, Dr. Marín Pompa, García, Dr. José Ángel Prieto Ruíz Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo.- Dr. José Cruz de León, M.C. Marco Antonio Herrera Ferreyra, Dr. Alejandro Martínez Palacios, Dr. José Guadalupe Rutiaga Quiñones, Dr. David Zavala Zavala Universidad Nacional Autónoma de México.- Dra. María del Consuelo Bonfil Sanders, Dr. Humberto Bravo Álvarez, Dra. Eliane Ceccón, Dr. Joaquín Cifuentes Blanco, Dr. Abisaí Josué García Mendoza, Dr. Roberto Garibay Orijel, Dr. Julio Alberto Lemos Espinal, Dr. Daniel Piñero Dalmau, Dr. Américo Saldívar Valdés, Dra. Teresa Terrazas Salgado, M.C. Verónica del Pilar Reyero Hernández, Dra. Ana Laura Wegier Briuolo Universidad Veracruzana.- Dr. Lázaro Rafael Sánchez Velásquez Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias.- Dr. Miguel Acosta Mireles, Dr. Juan de Dios Benavides Solorio, Dr. Fernando Carrillo Anzures, Dr. Carlos Román Castillo Martínez, Dr. José Gilberto Chávez León, Dr. José Germán Flores Garnica, M.C. Antonio González Hernández, Dr. Vidal Guerra de la Cruz, Dr. José Amador Honorato Salazar, Dr. Fabián Islas Gutiérrez, Dr. Emiliano Loeza Kuk, M.C. José Francisco López Toledo, Dr. Martín Martínez Salvador, Dra. Aixchel Maya Martínez, Dr. José Isidro Melchor Marroquín, M.C. Carlos Mallén Rivera, Dr. Ramiro Pérez Miranda, Dr. Guillermo Sánchez Martínez, Dr. Erasto Domingo Sotelo Ruiz, Dr. Arturo Gerardo Valles Gándara, Dr. José Villanueva Díaz, M.C. Eulalia Edith Villavicencio Gutiérrez.

Dr. Fernando Carrillo Anzures, Dr. Francisco Becerra Luna, M.C. Georgel Moctezuma López, M.C. Francisco Moreno Sánchez M.C. Martín Enrique Romero Sánchez, Dr. Juan Carlos Tamarit Urias, M.C. Efraín Velasco Bautista Consultores Privados.- Dr. Gustavo Cruz Bello, M.C. Juan Islas Gutiérrez, M.Sc. Rosalía A. Cuevas Rangel, Dra. Teresita del Niño Jesús Marín Hernández

127

128

El envío de artículos, ensayos y notas técnicas; así como, las instrucciones y fuente tipográfica para su presentación las puede consultar en la página www. cienciasforestales.inifap.gob.mx Para su recepción se deberá cubrir una cuota de $ 750.00 (Setecientos cincuenta pesos 00/100 M.N.) y para su publicación de $ 350.00 (Trescientos cincuenta pesos 00/100 M.N.) por página completa publicada (traducción y gastos de edición).

El pago de suscripciones y publicación de artículos se realizará por medio de un depósito a nombre del INIFAP/ CENID-COMEF, en la cuenta No. 0657617851, Clabe Interbancaria 072 180 00657617851 2, del Grupo Financiero BANORTE, Sucursal No. 2037. En el caso de suscripciones internacionales, la Clave SWIFTT correspondiente es: MENOMXMT. Se deberá enviar copia del depósito por fax o correo electrónico. Si el pago es con cheque, se requiere expedirlo a nombre del INIFAP/CENID-COMEF.

Nacional: Extranjero

Precios de suscripción (incluye envío) $ 600.00 Institucional / Individual $ 90.00 USD Institucional / Individual

Toda correspondencia relacionada con la revista, favor de dirigirla a:

Editor en Jefe de la Revista Mexicana de Ciencias Forestales Avenida Progreso No. 5 Barrio de Santa Catarina delegación Coyoacán C.P. 04010 México, D. F. México.

Correo-e: ciencia.forestal@inifap.gob.mx Teléfono y Fax: (+52-55) 3626-8697 Conmutador: (+52-55) 3626-8700 ext. 112 Producción: Marisela C. Zamora Martínez Cuidado de la Edición: Marisela C. Zamora Martínez Diseño y formación: Silvia Onodera Hamano Asistencia técnica: Asistencia editorial: Laura Gabriela Herrerías Mier Asistencia administrativa: Rosalía Cano Santamaría Impresión, encuadernación y terminado: Graphx, S.A. de C.V.

El p re s e n t e archivo digital PDF correspondiente al Volumen 6, Número 30 de la Revista Mexicana de Ciencias Forestales, es una versión integra y fiel de la impresa en julio de 2015 por: Graphx, S.A. de C.V. Tacuba 40 - 205, colonia Centro C.P. 06010, deleg. Cuauhtémoc, México, D.F.