El tití: cuando considerarlos fauna nativa y cuando especie exótica invasora?

A pesar de que son nativos originales de varias regiones, los titís invasores amenazan la fauna nativa (principalmente aves) en el Sur y Sudeste de Brasil

Introducción

Los monos titís (Callithrix spp.) representan a seis especies de primates neotropicales o del Nuevo Mundo (Figura 1) 1,2. Poseen una distribución natural y también se los ha introducido en diferentes biomas de Brasil, como es el caso de los monos titís de pelos blancos (Callithrix jacchus) y de pelos negros (Callithrix penicillata) 1. Dada la creciente fragmentación y pérdida de su hábitat natural, la mayoría de las especies de titís se encuentran en un estado de vulnerabilidad y están amenazadas, también debido a la invasión de sus parientes exóticos, como resultados del comercio ilegal de animales y de su suelta y/o fuga, que puede impactar sobre la salud única 3-6 .

Principales características de los monos calitrícidos

En general los titís poseen hábitos nocturnos, son arborícolas saltadores y poseen locomoción vertical entre los troncos, de los que consumen su exudado (gomas y resinas), frutas, flores y brotes, néctar e insectos 1. Cabe señalar que la palabra “tití” no es exclusiva de esa familia, ya que a la misma también perteneces los calimicos y los titís león dorado 1,2 .

Son animales de hábitos omnívoros y oportunistas y su dieta incluye también a pequeños vertebrados, huevos y aves recién nacidas 1,13 . Son mamíferos de tamaño pequeño que pesan entre los 300 y 450 grs y cuyo largo promedio es de 25 cm entre la cabeza y el cuerpo, y de 28 cm de una cola no prensil 1. Una característica importante es la presencia de tufos, crestas y jorobas de colores variables entre las diferentes especies de este género, como por ejemplo los titís de tufos blancos y los de tufos negros 1. Son gregarios y viven en grupos de 3 a 15 individuos que habitan un área determinada y, por lo tanto, comparten las mismas fuentes de alimento 1. A diferencia de otros primates, las gestaciones son gemelares y pueden presentarse durante todo el año 1. También a diferencia de otras especies de mamíferos, las hembras pueden amamentar durante la gestación, ya que los niveles altos de prolactina no inhiben su ovulación durante el puerperio, generando un número mayor de crías a lo largo del año 1. Su alta plasticidad ecológica los ayuda a adaptarse a diferentes ecosistemas 5. Especies con alta densidad poblacional y amplia distribución en su ambiente natural, suelen ser invasores exitosos en relación a otras especies que ocupan naturalmente pequeñas áreas con baja densidad 5 .

Dada su cercanía con los seres humanos y otros primates, y ayudados por lo apreciados que son, su curiosidad y cierta costumbre de utilizarlos como animales de compañía (también como animales de laboratorio), los titís han sido introducidos o se han establecido en variados ecosistemas brasileños 12 .

Los titís de tufo blanco y de tufo negro como especies invasoras en Brasil

Si bien no existe un consenso sobre los límites de distribución geográfica de cada una de las especies de calitrícidos en territorio brasileño, estos dos tipos de tití son reconocidos por ser invasivos en casi todos los estados de las regiones Sudeste y Sur del país, ya que tienen la capacidad de adaptarse a fragmen-

Nombre científico Nombre popular Distribución nativa Distribución exótica Análisis de riesgo de extinción Principales amenazas Referencia

Callithrix aurita tití de orejas blancas Bioma: Mata Atlántica Minas Gerais, Rio de Janeiro y São Paulo No Vulnerable (Minas Gerais y São Paulo); en peligro (Rio de Janeiro) Perdida e fragmentación del hábitat; competición e hibridación con especies invasoras de titís 6

Callithrix flaviceps tití de cabeza amarilla Bioma: Mata Atlántica Regiones de sierra en Espírito Santo, Minas Gerais y Rio de Janeiro No

Callithrix geoffroyi tití de cara blanca Bioma: Mata Atlántica Bahia, Espírito Santo y nordeste de Minas Gerais Santa Catarina Menos preocupante (Global) Desconexión y reducción del hábitat por actividades agropecuarias, expansión de la silvicultura, deforestación y asentamientos rurales 8

Callithrix jacchus tití de tufos blancos; tití del nordeste; tití estrella, tití común; mono Biomas: Caatinga y Mata Atlántica de la Región Nordeste (Alagoas, Ceará, Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco y Piauí); Bahía, Maranhão, Sergipe (origen incierta) Espírito Santo, Paraná, Rio de Janeiro, Santa Catarina y São Paulo Menos preocupante (Global) Perdida y fragmentación del hábitat; captura y epidemias; cruza con el tití de tufos negros 9

Callithrix kuhlii tití de orejas negras Bioma: Mata Atlántica – restricto al sur de Bahia y nordeste de Minas Gerais No En peligro (Minas Gerais); casi amenazado (Global) Perdida y fragmentación del hábitat; cruza con el tití de tufos negros; captura 10

Callithrix penicillata tití de tufos negros; tití estrella Biomas: Caatinga, Cerrado y Mata Atlántica (Bahia, Distrito Federal, Goiás, Mato Grosso do Sul, Maranhão, Minas Gerais, Piauí y São Paulo) Espírito Santo, Paraná, Rio de Janeiro, Santa Catarina, São Paulo, Tocantins Menos preocupante (Global) Pérdida y fragmentación del hábitat; captura; caza; cruza con tití de tufo blanco 11

Vulnerable (Global) considerada subespécie de Callithrix aurita Pérdida y fragmentación del hábitat; hibridación con el tití de orejas blancas

Análisis de riesgo de extinción: estatal y/o global (International Union for Conservation of Nature – IUCN) Figura 1 – Principales especies de calitriquidos en Brasil

7

tos florestales y áreas invadidas por el hombre, como parques urbanos, plazas, jardines y campos universitarios desde la década de 1980 9,11-13. Estos animales llegaban a través del tráfico ilegal y eran comercializados aún jóvenes como animales de compañía, y una vez que crecían se tornaban agresivos en su etapa adulta, y eran soltados en áreas que no eran su hábitat original 13 .

Según la Convention on Biological Diversity (CBD – Convención sobre Diversidad Biológica) se considera una especie como exótica cuando esta se encuentra en un lugar diferente de su hábitat natural; una especie es considerada como establecida cuando se reproduce y genera descendientes fértiles y con alta probabilidad de sobrevivir en su nuevo hábitat 14. Si la especie establecida expande su distribución en el nuevo hábitat y pasa a amenazar la biodiversidad nativa, la misma es considerada una especie exótica invasora 14,15 .

Las invasiones biológicas se reconocen como la segunda causa directa de pérdidas de la biodiversidad y extinción de las especies, junto con la destrucción de hábitats por cambios en el uso de la tierra y alteraciones climáticas provocadas por la contaminación 16 . La invasión de especies como los calitrícidos puede provocar alteraciones en un ambiente abiótico en relación a la forma y disponibilidad de los nutrientes; en un medio biótico, lo hacen a través de la competencia, características predatorias, desplazamiento de especies nativas y por la cruza entre especies 16,17 .

El impacto de los titís invasores sobre la biodiversidad y su manejo poblacional

Los titís de tufos blancos son típicos de los biomas Caatinga y Mata Atlántica, del Noreste de Brasil, este del río Parnaíba y norte del río San Franciso, así como de los estados de Alagoas, Ceará, Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco y Piauí. También se los encuentram en los estados de Bahia, Maranhão y Sergipe, si bien sus orígenes son dudosos 3,9. Esta especie fue introducida en varias regiones del país, como por ejemplo en el estado de Rio de Janeiro, en áreas de floresta que fueron designadas para la conservación del mono león (Leontopithecus rosalia), considerado en peligro de extinción 9,18. Los resultados de las investigaciones realizadas en esa área han mostrado que en poco tiempo, la población de titís ya era superior a la de otros

Rogério Ribas Lange

Rogério Ribas Lange

Figura 2 – Ejemplar de tití de tufos blancos (Callithrix jacchus) en la Floresta de Tijuca, Rio de Janeiro, RJ, buscando alimento de la mano de un visitante

Fernando Gonsales

Figura 3 – Los titís invasores compiten por recursos y hábitats con las aves nativas, inclusive con casos de características predatorias sobre huevos, crías, y también sobre aves adultas

monos, representando una amenaza para los mismos, debido a la sobrepoblación de su nicho ecológico, compitiendo con estos por alimentos en algunas épocas del año, provocando también alteraciones de comportamiento como por ejemplo la alimentación con goma de árboles utilizando instrumentos hechos por los titís 9,18. Otro ejemplo se presentó en la Floresta de Tijuca (este de la ciudad de Rio de Janeiro), que originalmente estaba habitada por varios primates no humanos como el mono guariba (Alouatta guariba), mono araña (Brachyteles arachnoides), capuchino negro (Cebus nigritus), tití de orejas blancas (Callithrix aurita), tití león dorado (Leontopithecus rosalia) y talvez ejemplares de guigó de frente negra (Callicebus nigrifrons) y de titís enmascarados (Callicebus personatus). Con la introducción del tití de tufos blancos, esas especies desaparecieron, al tiempo que aumentó la presencia de cruzas de Callithrix y Cebus (Figura 2) 19. Además, cabe señalar que los híbridos fértiles formados a partir de la cruza de titís exóticos y representantes nativos del mismo género, como por ejemplo el tití de orejas blancas, representan una amenaza para las especies puras, debido a la pérdida de su genotipo y de sus límites taxonómicos 20 .

El tití de tufos negros es la especie de calitrícido de mayor distribución geográfica, particularmente en el bioma Cerrado del centro-oeste de Brasil, y también en la Mata Atlántica y la Catinga de los estados de Bahía, sudeste de Piauí y en Maranhão y Rio Grande do Norte, Minas Gerais, Goiás, parte de Mato Grosso do Sul, Distrito Federal y norte de São Paulo, como nativo. Su distribución fuera de origen se ha confirmado en Tocantins, Espírito Santo, Rio de Janeiro, São Paulo, Paraná y Santa Catarina 4,11. Los titís invasores compiten por recursos y hábitats con aves nativas, inclusive con efectos predatorios sobre sus huevos y crías, e inclusive sobre aves adultas 21 (Figura 3).

La supervivencia de los titís en las grandes ciudades depende de los recursos que, directa o indirectamente, les ofrecen los humanos, que influyen sobre el aumento poblacional en función de mantener la capacidad de soporte del ambiente (Figura 4) 13. Aún en espacios ocupados por el hombre, estos primates compiten por área de vida y recursos, principalmente con las aves nativas, lo que crea la necesidad de interferir en su manejo y control poblacional 12,13. Un ejemplo se presentó en la ciudad de Curitiba, estado de Paraná, donde técnicos de la Secretaria Municipal de Medio Ambiente e investigadores de la Universidad Federal de Paraná (UFPR) se plantearon con el objetivo de erradicar los titís de parques y áreas verdes del municipio. El manejo se fundamenta en la captura de los animales, examen clínico sanitario en el Hospital Veterinario de la UFPR (control de zoonosis), y su esterilización (machos y hembras), con posterior alojamiento gradual en áreas del Zoológico Municipal (pequeñas islas), reduciendo así la cantidad de animales, llevando a su eliminación a medio plazo (Figura 5). El proyecto cuenta también con acciones educativas para concientizar sobre los riesgos ambientales y personales que representa mantener estos ejemplares invasores como animales de compañía, así como también sobre la importancia de disminuir la oferta de alimentos dados por

los humanos 12. Se debe recordar que, según la legislación brasileña, está prohibido criar y comercializar a los titís como animales de compañía, ya que son especies que pertenecen a la fauna silvestre brasileña, con conocida capacidad de adaptación e invasión en diversos ecosistemas nacionales 22 .

Impacto de los titís invasores sobre la Salud Única

Además de los factores comentados sobre la pérdida de su hábitat y la superposición de diferentes tipos de titís, existen también virus, bacterias, hongos, helmintos y protozoarios que pueden ser transmitidos entre los titís, que a su vez pueden actuar como reservorios. Dentro de las enfermedades que pueden sufrir estos animales se encuentran algunas virosis (herpes), rabia, hepatitis virales, tuberculosis, histoplasmosis, criptococosis y tripanosomiasis. La toxoplasmosis también puede presentarse debido a los hábitos arborícolas de los titís, considerados más susceptibles a esta infección en relación a los primates del viejo mundo. De esta forma, considerando la pérdida y la competición por nuevos hábitats, los titís pueden tener mayor contacto con el suelo, facilitando la infección con huevos de Toxoplasma gondii que puedan encontrarse en el ambiente 1 .

Los titís pueden ser reservorios de ciertos arbovirus importantes, como el de la fiebre amarilla (Familia Flaviviridae), y actuar como fuente de infección para vectores y otros primates

Municipio Bauru, SP (2010) 23

Curitiba, PR (2013) 24

Florianópolis, SC (2009; 2019) 25

Ilhabela, SP (2018) 26

Maringá, PR (2019) 27

Rio de Janeiro, RJ

(2007) 28-30

Santos, SP

(2018) 31;32

Teresópolis, RJ (2011) 33

Resumen de las noticias

Titís de tufos blancos y titís de tufos negros provenientes del tráfico ilegal, con suelta posterior. Presentes en condominios y parques, alimentados por la gente. Pesquisas en el Jardín Botánico de Bauru con nidos artificiales de aves. Los huevos fueron los alimentos preferidos por los titís. En 2013 había 13 titís de tufos negros en el parque urbano, en los que se realizó control poblacional mediante castración. Ejemplares de titís de tufos negros traídos en la década de 1960 por el tráfico ilegal. Se encuentran presentes en parques y áreas arborizadas, donde son alimentados por la población, que los mantiene cerca de sus casas. Casos de mordedura de titís. Invaden las casas en busca de alimento. Compiten con especies nativas de primates, como monos capuchinos y también con aves. Preocupación de ambientalistas con el equilibrio ecológico de la isla. Fueron llevados a la isla como animales de compañía y luego los soltaron. Son alimentados por la población local y los turistas. Posible ataque de titís a dos loros amazónicos farinosos, una especie amenazada de extinción. Al día del reportaje citado, se estimaba la presencia de 250 titís en la isla. Más del 80% de la isla está ocupada por una unidad de conservación de protección integral, sin un plan de manejo poblacional para una especie exótica Presencia frecuente de titís de tufos negros y de tufos blancos en árboles del área urbana, alimentados por la población. Titís de tufos blancos amenazan la existencia de aves en el área urbana de RJ desde 2007. Al intentar alimentar a los titís, tres niños fueron atacados en el Parque Municipal Ecológico de Marapendi. Presencia de titís de tufos blancos y tufos negros en el Aterro do Flamengo, área de esparcimiento bastante frecuentada de Rio de Janeiro. Preocupación con mordidas de titís y transmisión de enfermedades como rabia y hepatitis. Presencia de titís en condominio, alimentados por sus habitantes con galletitas. Tres titís fueron encontrados muertos, y se sospecha de rabia. Pesquisas realizadas en la unidad de conservación Parque Nacional Serra dos Órgãos mostraron la presencia de titís de tufos negros e hibridación con titís oscuros, nativos del mismo género y amenazados de extinción, con la consecuente pérdida genética de la especie pura. Figura 4 – Las ciudades, sus parques y titís exóticos

Rogério Ribas Lange

Figura 5 - Manejo de tití de tufos negros exótico que fue capturado en un árbol del campus Rebouças de la Universidad Federal de Paraná, área urbana central de Curitiba, PR. El tití fue capturado rápidamente mediante una trampa y bananas, fue castrado y nuevamente fue soltado en la isla del Parque Barigui de Curitiba

no humanos en áreas invadidas, ya que la tasa de letalidad es considerada baja para el género Callithrix, a diferencia de los géneros Alouatta y Ateles, que poseen alta tasa de letalidad y son sentinelas 34 .

El genoma del virus Zika (Familia Faviviridae) fue detectado por primera vez en Brasil en 4/15 (26,6%) titís (Callithrix jacchus) de vida libre en el estado de Ceará, que fue considerada área epidémica para el virus en 2016, un año después de su identificación en seres humanos (2015) 35. Luego de esa primer detección en primates neotropicales, se realizaron nuevas investigaciones en el mismo lugar, que mostraron la presencia del virus en 6/67 (8,9%) de titís de tufos blancos 36. El virus también fue detectado en 31/82 (37%) muestras de tejidos de titís (Callithrix sp) en los estados de São Paulo y Minas Gerais, lo que deja evidente la dispersión del virus en esos primates 36. También fueron infectados en laboratorio 4 titís de tufos negros (Callithrix penicillata), que mantuvieron la viremia después de ser inoculados, mostrando así la potencial importancia de los titís en el ciclo epidemiológico del virus de Zika, actuando como reservorios del virus 36 .

Los titís de tufos blancos son reservorios de rabia, una zoonosis considerada 100% letal y que es causada por el virus rábico (familia Rhabdoviridae) 37. En titís de tufos blancos se ha detectado un nuevo tipo de virus de rabia que no tiene relación genética o antigénica con los virus de mamíferos terrestres y murciélagos, a pesar de que existen sólo seis especies de titís en Brasil 38. Desde la década de 1980 el virus rábico ha sido aislado de titís de tufos blancos en los estados del nordeste brasileño, con 59 casos registrados entre 1990 y 2016. Esos animales son considerados importantes transmisores de la enfermedad para los seres humanos 37,38 .

d

Consideraciones finales

Los titís son primates neotropicales presentes en Brasil, con distribución nativa e invasora en diversos biomas y municipios, resultado del tráfico ilegal y de más de 30 años de liberación irrestricta de esos animales. Una vez que se afincan en áreas naturales – como unidades de conservación – y urbanas arborizadas – como parques, condominios y campos

universitarios –, los titís invasores compiten con otros primates no humanos y ejercen un efecto predatorio sobre las aves nativas, provocando un impacto sobre la biodiversidad local.

Se han tomado medidas de manejo y control poblacional en varios municipios brasileños, con el objetivo de castrarlos y reubicarlos en áreas aisladas donde ejerzan un impacto limitado sobre la biodiversidad. A pesar de esto, los procedimientos de control no han tenido grandes resultados; históricamente, la erradicación de una especie invasora no ha sido exitosa. Por lo tanto, además de esos esfuerzos, se deben establecer acciones educativas constantes, ya que la población ha sido responsable por su permanencia al alimentarlos, ya que los ve como un animal de compañía, además de los efectos del tráfico ilegal que los captura en la naturaleza para después venderlos. Los titís deben ser controlados en función de diversas enfermedades infecciosas que los afectan, particularmente zoonosis emergentes y reemergentes, ya que esta especie puede albergar agentes infecciosos que no existian en las áreas invadidas.

A pesar de muchas las áreas invadidas, las poblaciones de titís de tufos blancos y de tufos negros están disminuyendo en las áreas de distribución nativa, debido a la fragmentación y pérdida de su hábitat, y también por la captura de esos animales, lo que requiere la toma de medidas para la conservación de esas especies en su hábitat natural.

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Louise Bach Kmetiuk

MV, CRMV-PR 14.332 MSc., dra. UFPR

louisebachk@gmail.com

Leila Sabrina Ullmann

MV, CRMV-SP: 22.168, MSc,PhD UNESP

leila.ullmann@unesp.br

Anahi Chechia do Couto

Alumna de maestria PPGCV, UFPR

anahi_couto@hotmail.com

Rogério Ribas Lange

MV, CRMV-PR 0955, MSc, PhD. Depto. Medicina Veterinária – UFPR

rrlange@ufpr.br

Alexander Welker Biondo

MV, CRMV-PR 6.203, MSc, PhD., prof. Depto. Medicina Veterinária – UFPR

abiondo@ufpr.br

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