Cuadernos de herpetología vol. 33 n° 2 - 2019 by Cuadernos de Herpetología

ISSN 1852 - 5768 (en línea)

Cuadernos d e

HERPETOLOGÍA VOLUMEN 33 - NUMERO 2 - SEPTIEMBRE 2019 ppct.caicyt.gov.ar/index.php/cuadherpetol/

Revista de la Asociación Herpetológica Argentina

Volumen 33 - Número 2 - Septiembre 2019

Cuadernos d e

HERPETOLOGÍA

Revista de la Asociación Herpetológica Argentina

Cuad. herpetol. 33 (2): 51-58 (2019)

Trabajo

Ultraestructura y ontogenia de un tendón digital en tres especies de anuros Miriam Corina Vera1, Virginia Abdala2, J. Sebastián Barrionuevo3, María Laura Ponssa4 Instituto de Biología Subtropical (CONICET-UNaM), Facultad de Ciencias Exactas Químicas y Naturales, Universidad Nacional de Misiones. Félix de Azara 1552. Misiones, Argentina. 2 Instituto de Biodiversidad Neotropical (UNT-CONICET), Cátedra de Biología General. Universidad Nacional de Tucumán. Miguel Lillo 205, 4000, S. M. de Tucumán, Argentina. 3 División Herpetología, Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia” CONICET, Ángel Gallardo 470, C1405DJR, Buenos Aires, Argentina. 4 Unidad Ejecutora Lillo (Fundación Miguel Lillo-CONICET). Miguel Lillo 251, 4000, S. M. de Tucumán, Argentina. 1

Recibido: 27 Febrero 2019 Revisado: 20 Mayo 2019 Aceptado: 21 Junio 2019 Editor Asociado: F. Vera Candioti doi: 10.31017/CdH.2019.(2019-007)

ABSTRACT Ultrastructure and ontogeny of a digital tendon in three species of anurans. Tendons are biomechanical systems of force transmission and movement of the skeleton. Because of their biomechanical uniqueness, tendons and collagen fibrils have been studied in many groups of vertebrates. Studies on the ultrastructure and ontogeny of the tendon of anurans are practically non-existent. The aim of this study was to analyze the development of collagen fibrils of the flexor tendon of the digit IV of the hand of three anuran species in larval, juvenile and adult stages. In larval and juveniles stages the diameter is homogeneous; in adults, fibrils increment their diameter but also smaller fibrils are observed, consequently it shows a distribution with a bimodal tendency. This developmental pattern was also found in mammals, and was associated to different functions of the tendon. We also found interspecific differences in the fibrils diameter, suggesting an allometric pattern that could be associated to the different mechanical demands acting on the tendons of these species. Key words: Collagen fibrils; Development; Hand; Amphibians; Locomotion. RESUMEN Los tendones son sistemas biomecánicos fundamentales para la transferencia de fuerzas y para el movimiento del esqueleto. Por sus particularidades biomecánicas, éstos y las fibrillas de colágeno que los componen, han sido objeto de interés en muchos grupos de vertebrados. Estudios ultraestructurales del tendón de anuros adultos son escasos, y prácticamente inexistentes los estudios sobre su ontogenia. En este trabajo analizamos la ultraestructura del tendón flexor del dígito IV de la mano de tres especies de anuros en la etapa larval, juvenil y adulta con el fin de evaluar el desarrollo de las fibrillas de colágeno. En los estadios larvales y juveniles el diámetro de las fibrillas de colágeno es homogéneo; en los adultos éstas presentan mayor diámetro y persisten fibrillas de menor diámetro por lo que exhiben una distribución con tendencia bimodal. Este patrón de desarrollo también fue encontrado en mamíferos y se asociaría a las diferentes funciones del tendón. Se encontraron además diferencias interespecíficas en el diámetro de las fibrillas, sugiriendo un patrón alométrico que podría asociarse a las diversas exigencias mecánicas a las que es sometido el tendón en estas especies. Palabras clave: Fibrillas de colágeno; Desarrollo; Mano; Anfibios; Locomoción.

Introducción Los tendones constituyen un sistema biomecánico que transfiere la fuerza desde los músculos a los huesos (Zhang et al., 2005; Kjær et al., 2006; Dos Santos et al., 2014; Zelzer et al., 2014). El tejido ten-

dinoso está formado por fibroblastos que segregan una matriz extracelular rica en fibras de colágeno (Zhang et al., 2005). Las fibras de colágeno están formadas a su vez por fibrillas que se conectan unas

Autores para correspondencia: virginia@webmail.unt.edu.ar; mlponssa@hotmail.com

M. C. Vera et al. - Ultraestructura y ontogenia de un tendón digital en anuros a otras por enlaces de tropocolágeno, otorgándole al tendón una configuración en forma de red (Dos Santos et al., 2014; 2017). El tejido tendinoso normalmente está sujeto a estrés mecánico en las áreas de articulación o cerca de ellas, lo cual le brinda su composición característica (Feitosa et al., 2002), rica en proteoglicanos y colágeno tipo I y II (Van der Rest y Garrone, 1991). Las propiedades biomecánicas del tendón dependen del arreglo de las fibras de colágeno y del diámetro de las fibrillas (Birk et al., 1989; De Campos Vidal y Carvalho, 1990; Abdala et al., 2018). Durante el desarrollo del tejido, las fibrillas de colágeno incrementan diferencialmente su longitud (Provenzano y Vanderby, 2006) y su diámetro y adquieren diferentes propiedades mecánicas (Parry et al., 1978a), e.g. las fibrillas con menor diámetro dan al tendón una mejor conexión debido a que la mayor relación superficie/volumen de las fibrillas asegura una mayor unión interfibrilar y mayor resistencia a la deformación, mientras que fibrillas de mayor diámetro son más resistentes a la ruptura o desgarro (Ottani et al., 2001). Las fibrillas de colágeno incrementan su longitud y diámetro durante la ontogenia en respuesta a estímulos mecánicos (Ingelmark, 1948); debido a ésto el tejido tendinoso es un buen modelo biológico para estudiar las adaptaciones biomecánicas y morfológicas durante el desarrollo (Vilarta y De Campos Vidal, 1989; Feitosa et al., 2002; Esquisatto et al., 2007; Provenzano y Vanderby, 2006). Los anuros son especialmente interesantes, por un lado por su ciclo de vida bifásico, caracterizado por una etapa larval acuática y una etapa postmetamórfica en general terrestre y por otro, por los diferentes usos de hábitats y modos locomotores que presentan. Los estudios de ontogenia de tendones (Manzano et al., 2013) o de ultraestructura de las fibrillas de colágeno (Abdala et al., 2018) son muy escasos en anuros. En este trabajo nos propusimos analizar los cambios ontogenéticos de la ultraestructura del tendón en tres especies de anuros y relacionar los patrones encontrados con los estímulos mecánicos a los que podrían estar sometidos. Materiales y métodos El tendón flexor del cuarto dígito de la mano fue extraído de ejemplares en diferentes estadios de desarrollo (Gosner, 1960), en tres especies de anuros: Rhinella arenarum (Estadios 41, 46 y adulto), 52

Telmatobius oxycephalus (Estadios 41, juvenil – LHC: 23,98 mm– y adulto) y Phyllomedusa sauvagii (Estadio 46 y adulto). Los juveniles se distinguen de los metamorfos (estadio 46; Gosner, 1960) porque son de mayor tamaño que estos, sin llegar al tamaño adulto ni presentar caracteres sexuales secundarios que indiquen su madurez sexual. Los especímenes fueron colectados en la Garganta del Diablo, departamento Tilcara, Jujuy (22°35'45''S; 65°22'18''W) y en El Cadillal, departamento Tafí Viejo, Tucumán (26°39’23”S; 65°13’47”W) (Res. No.13-16). Los ejemplares fueron llevados al laboratorio del Instituto de Herpetología, Fundación Miguel Lillo, donde fueron anestesiados con lidocaína viscosa antes de la extirpación de la muestra (protocolo aprobado por el Comité de Bioética de la Facultad de Medicina UNT, Res. No. 81962-2014). El tendón flexor de la mano fue seleccionado por su importancia en la locomoción (Teixeira-Filho et al., 2001; Tulli et al., 2012; Abdala et al., 2018). Debido a las pequeñas dimensiones del tendón y para facilitar el procesamiento de la muestra, el cuarto dígito fue extraído y fijado en buffer fosfato 0,1-M con glutaraldehído al 2,5% y paraformaldehído al 4%. Luego el tejido fue fijado con tetróxido de osmio 1%, deshidratado gradualmente en acetonas, y embebido en Epon plástico 812 (Ernest F Fullam, Inc, Latham, NY), con una orientación en plano transversal. Las secciones obtenidas (85 nm) fueron teñidas con citrato de plomo al 0,25% y acetato de uranilo al 5% en acetona al 50%. Los preparados se observaron y fotografiaron en un microscopio electrónico de transmisión JEOL100CX (CISME, Universidad Nacional de Tucumán, CONICET, Argentina). Las fibrillas de colágeno fueron contadas y medidas en un área de 1 μm2 en cada fotografía con el software ImageJ (versión 1.49v, Abramoff et al., 2004). Resultados En los estadios 41 y 46, el tendón del cuarto dígito muestra gran cantidad de fibroblastos en las tres especies (Fig. 1A). Estas células tienen forma de estrella, con prolongaciones citoplasmáticas que las conectan con los fibroblastos vecinos, y que envuelven haces de fibrillas de colágeno constituyendo las fibras de tendón (Fig. 1 A, B). Los fibroblastos presentan una gran cantidad de retículo endoplasmático rugoso y de vesículas secretoras de fibrillas de colágeno (Fig. 1C). El número de fibrillas de colágeno por unidad de área decrece durante la ontogenia

Cuad. herpetol. 33 (2): 51-58 (2019) adulto, las fibrillas alcanzan un máximo de 220 nm. Las más abundantes son las fibrillas entre 100 y 120 nm, y entre 140 a 200 nm (Fig. 3 F). En Phyllomedusa sauvagii, en el estadio 46, las fibrillas presentan un diámetro entre 30 y 95 nm (Fig. 3 G). En el estadio adulto las fibrillas aumentan su tamaño hasta alcanzar los 450 nm de diámetro. Entre éstas últimas, se encuentran fibrillas más pequeñas con un diámetro de 50 a 100 nm (Fig. 3 H). Discusión

Figura 1. Ultraestructura del tendón del IV dedo. (A) Rhinella arenarum (Estadio 41), escala 1 μm. (B) Phyllomedusa sauvagii (Estadio 46), escala 1 μm. (C) Rhinella arenarum (Estadio 46), escala 200 nm. (f) fibroblastos, (f.c) fibrillas de colágeno, (p) prolongaciones citoplasmáticas, (r.e.r) retículo endoplasmático rugoso (v) vesículas de secreción.

(Tabla 1), mientras que el diámetro de las fibrillas aumenta (Fig. 2, Tabla 1). En los primeros estadios analizados las fibrillas son pequeñas y muestran una tendencia a una distribución unimodal, en los adultos los diámetros incrementan mostrando una tendencia a una distribución bimodal (Fig. 3). En Rhinella arenarum, en los estadios 41 y 46, el diámetro no excede los 90 nm (Fig. 3) y son más abundantes las fibrillas entre 50 y 80 nm (Fig. 3A, B). En los adultos las fibrillas aumentan su tamaño en relación al estadio 41 y al estadio 46, alcanzando un máximo de 150 nm de diámetro. Entre éstas fibrillas hay fibrillas pequeñas (35 nm) (Fig. 3 C). En Telmatobius oxycephalus, en el estadio 41, el diámetro de las fibrillas varía entre 30 y 90 nm, siendo más abundantes las fibrillas de 50 y 60 nm de diámetro (Fig. 3 D). En el estadio juvenil, alcanzan los 140 nm. En este estadio son más abundantes las fibrillas de 100 y 110 nm (Fig. 3 E). En el estadio

El aumento de tamaño de las fibrillas de colágeno del tendón fue notable durante el desarrollo postmetamórfico de las tres especies de anuros. Paralelamente se observó una disminución en el número de fibroblastos y de fibrillas de colágeno. En las etapas larvales, el diámetro de las fibrillas es homogéneo, mientras que en los adultos se observa heterogeneidad de diámetros con una tendencia a una distribución bimodal. El incremento de tamaño de las fibrillas de colágeno durante la ontogenia también fue registrado en aves y mamíferos (Parry et al., 1978b; Ezura et al., 2000, Ameye, 2002; Kannus, 2000; Dahners, 2005; Zhang et al., 2005), lo que sugiere que los procesos básicos de generación y crecimiento de las fibrillas de colágeno son comunes a todos los tetrápodos. En todos los casos hay una asociación lateral y un aumento de tamaño de las fibrillas en desarrollo. Las fibrillas se segregan a la matriz extracelular a través de canales y allí se organizan como fibras, constituyendo verdaderos sisteTabla 1. Número y diámetro de las fibrillas de colágeno por especie y estadio. (DE) desvío estándar. Especie

No. fibrillas por µm2

Promedio diámetro ± DE

Estadio 41

189

53,4 ± 18,04

Estadio 46

177

58,2 ± 14,76

Adulto

83,06 ± 28,5

R. arenarum

T. oxycephalus Estadio 41

138

59,1 ± 12,9

Juvenil

102,2 ± 13,1

Adulto

125,1 ± 49,5

Estadio 46

108

68,1 ± 14,9

Adulto

174,4 ± 141,3

P. sauvagii

M. C. Vera et al. - Ultraestructura y ontogenia de un tendón digital en anuros

Figura 2. Boxplots del diámetro de las fibrillas de colágeno (nm) (eje izquierdo) y curvas de crecimiento (eje derecho) de los ejemplares en los diferentes estadios.

mas jerárquicos (Franchi et al., 2007). Las fibrillas de tamaño intermedio crecen por ensamble lateral con otras fibrillas hasta alcanzar el tamaño máximo de la especie (Zhang et al., 2005). Asimismo, en la configuración final persisten fibrillas de colágeno de menor tamaño entre las más grandes, como se observó en nuestras muestras, así como también en el tendón plantar y en el tendón de la cola de Mus musculus (Ezura et al., 2000, Goh et al., 2012), en el tendón de los m. gastrocnemius y soleus de conejos (Nakagawa et al., 1994) y en el tendón extensor digital en caballos (Parry et al., 1978b). La distribución unimodal de los diámetros de las fibrillas observada en las primeras etapas del desarrollo está asociada a tendones que aún no son funcionales (Dos Santos et al., 2014). Esto se debe a que las propiedades físicas de los tendones dependerían de los patrones de conexión que existe entre las fibrillas, para los cuales su distribución y tamaño resultan fundamentales (Dos Santos et al., 2014). Es interesante que el estado fully functional descripto por Muntz (1975) para el miembro posterior de Xenopus se adquiera en los estadios 60 – 63 de Nieuwkoop-Faber (1994), lo que podría ser equivalente a los estadios entre 42 – 45 de Gosner (1960). Durante estos estadios, de acuerdo a nuestros datos, las fibrillas del tendón mostrarían 54

una distribución unimodal. Esto indica que si bien el metamorfo (Estadios 42 – 46) usa sus miembros, los tejidos y estructuras anatómicas requieren todavía de maduración. En otras palabras, el rendimiento locomotor sería óptimo en la etapa adulta, cuando el sistema músculo-esquelético-tendinoso está totalmente desarrollado (Emerson, 1978). Aunque el individuo juvenil sea capaz de saltar, la capacidad plena de movimiento estará condicionada por la progresión de la madurez tisular, lo cual podría explicar, entre otros factores, la mayor vulnerabilidad a los predadores de los metamorfos respecto a los adultos (Arnold y Wassersug, 1978; Wassersug, 1989). El patrón bimodal es alcanzado a medida que las fibrillas de colágeno aumentan de tamaño (diámetro), lo cual estaría inducido tanto por el crecimiento del individuo como por el incremento de las fuerzas mecánicas a la que están sometidas durante la ontogenia (Franchi et al., 2007). El diámetro de las fibrillas de colágeno ha sido asociado a diferentes funciones, i.e., las fibrillas de menor diámetro aseguran mejor conexión y resistencia contra el deslizamiento interfibrilar, mientras que fibrillas más grandes son resistentes a la fuerza (Ottani et al., 2001). Además, la asociación de fibrillas de colágeno de distinto diámetro presente en los adultos

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Figura 3. Histograma de frecuencias de las fibrillas de colágeno en los diferentes estadios de las especies analizadas. En el eje Y, el número de fibrillas y en el eje X el diámetro de las fibrillas en intervalos de 10 nm. Escalas 0,5 μm.

permitiría mejorar su empaquetamiento, ya que las fibrillas más pequeñas se acuñan en los espacios que quedan entre las más grandes (Ottani et al., 2001) y brindarían mayor fuerza y elasticidad a los tendones (Edwards et al., 2005). Las fibrillas de colágeno encontradas en el estadio 41 son similares en diámetro en las tres especies analizadas. En el estadio 46, el tendón de Phyllomedusa sauvagii presenta fibrillas con mayor diámetro que Rhinella arenarum. Las diferencias encontradas en este estadio y entre los adultos de las tres especies analizadas, sugieren que estas podrían estar relacionadas al modo locomotor de cada especie (Abdala et al. 2018) y, especialmente, al diferente uso de las manos. Telmatobius oxycephalus utiliza las manos para empujar a las presas acuáticas hacia la boca y

acomodarlas cuando son capturadas (Barrionuevo, 2016) mientras que Rhinella arenarum, utiliza sus manos durante la fase de aterrizaje del salto y para sujetar a las presas (Gray et al., 1997). En estas especies, no hay diferencia funcional entre cada dedo y la mano trabaja como un todo. En contraposición en Phyllomedusa sauvagii, los dedos están especialmente modificados para flexionarse independientemente uno de otro, lo que les confiere la capacidad de prensión de precisión (Manzano et al., 2017). Esta capacidad prensil les permite acicalarse, sujetarse a pequeñas ramas durante la locomoción, agarrar las presas con la mano y construir nidos con hojas de árboles (Blaylock et al., 1976; Gray et al., 1997; Manzano et al., 2008, 2017). Phyllomedusa boliviana, una especie con hábitos ecológicos similares a 55

M. C. Vera et al. - Ultraestructura y ontogenia de un tendón digital en anuros P. sauvagii, es capaz de generar una gran fuerza de abducción con los dedos II, IV y V (Manzano et al., 2017) e inclusive puede ejercer diferentes tipos de presión al caminar por ramas de diferentes diámetros (Herrel et al., 2013). Esta diversidad de movimientos generaría considerable estrés mecánico, lo cual podría relacionarse a las fibrillas de colágeno de gran diámetro encontradas en la especie aquí estudiada de este género (Abdala et al., 2018; este trabajo). Hasta el momento no existen registros sobre la variación de estos comportamientos a lo largo de la ontogenia, que permitan inferir una relación entre la adquisición de estas capacidades especiales y la variación en el diámetro de las fibrillas. Un punto interesante a considerar es que los histogramas de frecuencia muestran rangos de diámetro inexplorados en los estadios de las tres especies. Por ejemplo, Rhinella arenarum y Telmatobius oxycephalus no presentan fibrillas de colágeno entre 40 y 50 nm. Este rango está ausente en todos los estadios de R. arenarum, pero aparece en el adulto de T. oxycephalus. En Phyllomedusa sauvagii adulta no se reportan fibrillas entre 250 y 350 nm. Durante la ontogenia, la musculatura y los tendones aumentan su sección transversal (Carrier, 1983), y este crecimiento está asociado directamente con la fuerza que realizan para cumplir su rol en la locomoción (Carrier, 1983). Un patrón alométrico en el crecimiento de tendones se observó en los pies y manos de elefantes en relación a un incremento en la masa corporal, mejorando sus propiedades biomecánicas (Pollock y Shadwick, 1994; Miller et al., 2008). De la misma manera, el crecimiento en diámetro de las fibrillas en las tres especies de anuros aquí estudiadas podría responder a un patrón de alometría ontogenética. Sin embargo, durante el crecimiento postmetamórfico de cada una de las especies estudiadas el incremento máximo de tamaño corporal no guarda una relación directa con el incremento en el diámetro de las fibrillas. Rhinella arenarum es la especie que presenta el mayor porcentaje de crecimiento postmetamórfico (345%; LHC: 24,6-109,6 mm; Vera et al., 2018), mientras que éste es considerablemente menor en P. sauvagii (174%; LHC: 25,8-70,8 mm; Vera et al., 2018) y en T. oxycephalus (145%; LHC: 21,9-53,8 mm; Barrionuevo, 2018). Estos valores nos permiten descartar la existencia de un efecto alométrico claro en relación al aumento del diámetro de las fibrillas y el tamaño corporal. Rhinella arenarum, la especie de mayor tamaño y la que experimenta 56

un crecimiento postmetamórfico mayor, presenta el menor diámetro y coalescencia de las fibrillas, mientras que T. oxycephalus, la especie de menor tamaño y de menor crecimiento postmetamórfico, presenta un diámetro y coalescencia intermedias. El diámetro mayor de las fibrillas de colágeno en P. sauvagii, una especie de tamaño corporal intermedio y crecimiento postmetamórfico moderado, parecería estar más relacionado a efectos del uso y la función, como se encontró en roedores sigmodontinos en los cuales los patrones de alometría del sistema músculo-tendinoso parecen representar adaptaciones a los requerimientos específicos del hábitat que los organismos explotan (Carrizo et al., 2018). Son necesarios estudios alométricos considerando la masa corporal durante la ontogenia para entender la tasa de desarrollo de las fibrillas de colágeno del tendón de estos animales. Los datos presentados aquí son los primeros en relación a la ontogenia de las fibrillas de colágenos en anuros y plantean un punto de partida interesante para indagar más profundamente las relaciones ecomorfológicas entre los diámetros de las fibrillas de colágeno, modos locomotores y ontogenia. Agradecimientos Los autores agradecen a Manuel Siñeriz del CISME, Universidad Nacional de Tucumán y a Patricia Pons del CME, Universidad Nacional de Córdoba, por su asistencia técnica. Los autores agradecen el apoyo económico de CONICET (PIP N° 389) y FONCYT (Préstamo BID PICT 2015/1618, y PICT 2016-2772). Los autores agradecen a un revisor anónimo cuyas sugerencias ayudaron a mejorar notablemente este trabajo. Literatura citada

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© 2019 por los autores, licencia otorgada a la Asociación Herpetológica Argentina. Este artículo es de acceso abierto y distribuido bajo los términos y condiciones de una licencia Atribución-No Comercial 2.5 Argentina de Creative Commons. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/ by-nc/2.5/ar/

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Trabajo

Actividad vocal diaria y su relación con claves ambientales en un ensamble de anuros en las Yungas de Jujuy, Argentina Martín Boullhesen1,2, María J. Salica1, Laura C. Pereyra1, Mauricio S. Akmentins1 Instituto de Ecorregiones Andinas (INECOA), CONICET–UNJu, CCT Salta-Jujuy, San Salvador de Jujuy, Argentina. 2 Programa de Investigaciones de Biodiversidad Argentina (PIDBA), Facultad de Ciencias Naturales e Instituto Miguel Lillo, Tucumán, Argentina. 1

Recibido: 20 Marzo 2019 Revisado: 03 Agosto 2019 Aceptado: 30 Agosto 2019 Editor Asociado:

D. B a l d o

doi: 10.31017/CdH.2019.(2019-012)

ABSTRACT Daily vocal activity and their relationship with environmental keys in an anuran assemblage in the Yungas of Jujuy, Argentina. Biotic and abiotic factors play an important role in amphibian sexual behaviour and reproductive cycles. Advertisement calls, the main signal emitted by anuran males, is considered as a key tool for monitoring programs and assessments of anuran diversity. Anuran species within an assemblage may present different responses to environmental cues. The main aim of this study was to describe the daily calling activity of an anuran assemblage and to explore how different environmental cues influence their vocal activity in Yungas ecoregion NW Argentina. Bioacoustical records were made with an automated digital recording system coupled with the register of ambient relative humidity and temperature during two summer months. With 694 recordings, we registered a total of 10 species, most of them presenting a daily pattern of twilight-night vocal activity. Species richness and vocal activity recorded showed significant relationships with abiotic variables such as relative humidity, temperature and time of day. In addition, we registered significant responses to other vocalizing species. We outline that automatic digital recording systems can be considered as a complementary tool in anuran assessments in Yungas forests. Understanding the influence of abiotic and biotic factors on the reproductive activity of anurans can help predict the possible responses of anuran species to changes in regional and global environmental conditions. Key words: Advertisement call; Circadian patterns; Automated digital recording system; Environmental factors. RESUMEN Los factores ambientales abióticos y bióticos ejercen una gran influencia sobre los ciclos reproductivos y el comportamiento sexual de los anuros. El canto de anuncio, principal señal emitida por anuros machos durante sus ciclos reproductivos, es una herramienta importante utilizada en relevamientos y monitoreos de la diversidad de anuros. Las especies de anuros que componen un ensamble presentan respuestas diferenciales a las claves de su entorno. El objetivo de este trabajo fue describir la fenología diaria de cantos en un ensamble de anuros y explorar cómo influyen distintas claves ambientales sobre su actividad vocal en la ecorregión de las Yungas del noroeste argentino. Se realizaron registros bioacústicos con un sistema de grabación digital automatizado asociado a la medición de la temperatura y humedad relativa ambiente durante dos meses de verano. Con el total de 694 grabaciones obtenidas, se registraron 10 especies. Los machos vocalizaron con un patrón diario de actividad crepuscular-nocturno. La riqueza de especies y la actividad vocal detectada mostraron relaciones significativas con variables abióticas como la humedad relativa ambiente, la temperatura y la hora del día. Asimismo, se detectaron respuestas significativas asociadas a la presencia de otras especies vocalizando. Comprobamos que el sistema de grabación digital automatizado puede ser considerado como una herramienta complementaria para el relevamiento de anuros en bosques de Yungas. Entender la influencia de los factores abióticos y bióticos sobre la actividad reproductiva de los anuros puede ayudar a predecir las posibles respuestas de las especies frente a cambios de las condiciones ambientales regionales y globales. Palabras clave: Canto de anuncio; Patrones circadianos; Sistema de grabación digital automatizado; Factores ambientales.

Autor para correspondencia: m.boullhesen@conicet.gov.ar

M. Boullhesen et al. - Actividad vocal de anuros de las Yungas Introducción Los factores abióticos ejercen una gran influencia sobre la biología y el ciclo de vida de los anuros, incluyendo el rango de distribución geográfica, la selección de hábitat y la reproducción (Donnelly y Crump, 1998; Carey y Alexander, 2003; Hillman, 2009). De esta manera, los ciclos reproductivos y el comportamiento sexual de los anuros están fuertemente condicionados por variaciones de los parámetros regionales y locales del clima, como la temperatura, la humedad relativa y las precipitaciones (Wells, 2007). Esta estrecha asociación entre la actividad reproductiva de los anuros y las variables climáticas han hecho que éstas últimas obtengan gran relevancia a la hora de abordar estudios sobre los anuros en áreas tropicales y subtropicales (Parris, 2004; Urbina-Cardona et al., 2006; Peltzer y Lajmanovich, 2007). El canto juega un rol principal en la comunicación y reproducción de los anuros, siendo uno de los componentes fundamentales en el reconocimiento intraespecífico y en la selección de potenciales parejas en la mayoría de las especies de anuros (Köhler et al., 2017; Wells, 2007). La emisión de cantos, puede implicar un gasto energético alto en animales ectotermos (Gerhardt y Huber, 2002). De esta manera, el esfuerzo de canto puede representar un trade off entre el tiempo empleado en cantar y el gasto energético (Taigen y Wells, 1985). El esfuerzo de canto también puede verse influenciado por las interacciones sociales que generalmente ocurren en los coros de anuros (Taigen y Wells, 1986; Sullivan y Wagner, 1988). Los métodos de relevamiento basados en la detección de los cantos de anuncio de los anuros permiten el estudio de los patrones circadianos de actividad de vocalización y de su fenología reproductiva (Bridges y Dorcas, 2000; Canavero et al., 2008; Peterson y Dorcas, 1994; Todd et al., 2003; Ospina et al., 2013). Por lo que el monitoreo digital automatizado brinda una herramienta para estudiar las poblaciones de anuros en un período de tiempo continuo, sin la necesidad de la presencia de los investigadores en el campo de estudio (Acevedo y Villanueva-Rivera, 2006), posibilitando la obtención de gran cantidad y calidad de información (Brandes et al., 2008; Lammers et al., 2008; Steelman y Dorcas, 2010; Willacy et al., 2015; Saenz et al., 2006; Shalk y Saenz, 2016). 60

Las selvas de Yungas presentan una elevada diversidad de modos reproductivos entre las especies que componen el ensamble de especies de anuros (Vaira, 2002; Lavilla y Heatwole, 2010). Al sur de la Reserva de Biósfera de las Yungas (UNESCO-MAB) se encuentra la Reserva Municipal de Usos Múltiples Serranías de Zapla. En esta área natural protegida se ha registrado un ensamble de 19 especies de anuros, donde la mayoría de estas especies utilizan charcas temporarias para su reproducción (Pereyra et al., 2018). La co-ocurrencia de varias especies en un mismo sitio reproductivo depende de múltiples factores que incluyen la segregación del nicho acústico, el patrón circadiano de actividad de vocalización, la selección de perchas de canto, el modo reproductivo, el tiempo de desarrollo larval, entre otros (Moreira et al., 2007; Tárano, 2010; Moreira y Maltchik, 2012; Sinsch et al., 2012). El objetivo principal de este estudio fue describir los patrones circadianos diarios de cantos de anuncio en un ensamble de anuros que utilizan cuerpos de agua temporarios en la Reserva Provincial Serranías de Zapla, provincia de Jujuy, Argentina. Como objetivos específicos se propuso: explorar cómo influyen distintas claves ambientales sobre la actividad vocal de las especies de anuros que representan los modos reproductivos más frecuentes en el sitio de estudio y, comparar las respuestas de cuatro especies con distintos modos reproductivos, reflejadas en la emisión de cantos de anuncio. Por último, se evaluó su efectividad y los beneficios del monitoreo digital automatizado para la estimación de la diversidad de anuros. Materiales y métodos Sitio de estudio El estudio se llevó a cabo en la Reserva Municipal de Usos Múltiples Serranías de Zapla, departamento Palpalá, provincia de Jujuy (24°15'S; 65°08'O, 1022 m s.n.m., Fig. 1). El área se encuentra en el piso de selva montana de la ecorregión de las Yungas (Burkart et al., 1999). Las zonas más bajas de la reserva están conformadas por un paisaje mixto de bosques secundarios y plantaciones de árboles exóticos de Eucalyptus sp. (Entrocassi, 2015). El sitio de estudio fue una charca temporaria, caracterizada por presentar escasa vegetación emergente, con densa cobertura vegetal en los márgenes conformados por arbustos y un bosque de mediano porte dominado por Prosopis sp.

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Figura 1. Mapa representando ubicación geográfica de la Reserva Municipal de Usos Múltiples Serranía de Zapla, provincia de Jujuy, Argentina. Cuadrado naranja muestra la ubicación del cuerpo de agua temporario donde se realizó el estudio.

Métodos Los registros bioacústicos se llevaron a cabo entre noviembre de 2016 y enero de 2017, en coincidencia con el pico de actividad reproductiva de anuros de las selvas de Yungas (Vaira, 2002). Se instaló un grabador digital automatizado iPod Touch modelo MC086E, con un micrófono externo multidireccional, con un rango de alcance de 40 m2. El grabador fue programado para grabar durante un minuto cada hora durante las 24 horas del día con la plataforma de registros bioacústicos ARBIMON (https://arbimon. sieve-analytics.com). Asociado a cada grabación se registraron las variables de temperatura y humedad relativa ambiente mediante un registrador automático HOBO® U10-003 (precisión de temperatura = ± 0,53° C; precisión de humedad relativa = ± 3,5%). Las grabaciones se hicieron en canal mono y se almacenaron en formato .WAV (rango de frecuencia de 44 KHz y 16 bit de resolución), y posteriormente fueron analizadas en laboratorio utilizando el programa Raven Pro 1.5 (Bioacoustics Research Program, 2017). La presencia de precipitaciones se registró a partir de las grabaciones, mediante el sonido del impacto de las gotas sobre la cubierta plástica del micrófono (Akmentins et al., 2015; Pereyra et al., 2016).

Análisis de datos Se clasificó la actividad de vocalización de las especies de manera binaria (presencia=1 y ausencia = 0), para obtener la riqueza de especies de anuros vocalizando para cada hora de los días registrados, siguiendo la guía de cantos de Straneck et al. (1990). Para calcular la abundancia relativa de los machos, se codificaron los registros de acuerdo a la clasificación numérica propuesta por Bridges y Dorcas (2000), de la siguiente manera: 0 = ningún macho vocalizando; 1 = un macho vocalizando; 2 = varios machos vocalizando con posibilidad de distinguir entre ellos; 3 = múltiples machos vocalizando en un coro sin poder distinguir entre ellos. Se obtuvo el esfuerzo diario de vocalización para cada especie, que definimos en este estudio como: cantidad de horas diarias con registro de actividad de vocalización sobre las 24 horas del día (modificado de Taigen y Wells, 1986). Para la descripción del patrón circadiano de actividad de vocalización de cada una de las especies registradas y las comparaciones de esfuerzo diario de canto, se consideraron sólo aquellos días que presentaron registros continuos durante las 24 horas del día. Para el análisis y comparación de los patrones circadianos de actividad de vocalización se consideró 61

M. Boullhesen et al. - Actividad vocal de anuros de las Yungas actividad nocturna entre las 20:00 hs a las 05:00 hs y actividad diurna entre las 06:00 hs y las 19:00 hs (Akmentins et al., 2015). En primera instancia se analizó la relación entre la riqueza de especies vocalizando y la presencia de vocalización con las variables abióticas registradas (temperatura, humedad relativa ambiente, hora del día y presencia de lluvia) y bióticas (número de otras especies vocalizando) mediante dos modelos lineales generalizados mixtos. Para el modelo de riqueza de especies se utilizó una distribución de Poisson con una función de enlace log, y para el modelo de presencia de vocalización se utilizó una distribución binomial de los errores con una función de enlace logit. Para ambos modelos se definieron los días de los registros como factor aleatorio y el resto de las variables fueron incluidas en los modelos como factores fijos. Dado que las variables temperatura y humedad presentaron una elevada correlación (r de Pearson=-0.83), sólo se tomaron en cuenta los modelos que no incluyeron ambas variables. Se utilizó el criterio de información de Akaike para elegir los modelos que mejor se ajusten, según sus valores de AIC (Burnham y Anderson, 2002). Del total de especies registradas, se seleccionaron cuatro especies que presentaron mayor cantidad de registros bioacústicos y que representan los cuatro modos reproductivos más frecuentes entre los anuros del piso de selva montana de las Yungas (Haddad y Prado 2005; Vaira, 2002; Pereyra et al., 2018). Se comparó el esfuerzo de vocalización entre estas especies seleccionadas mediante un ANOVA no paramétrico (Kruskal Wallis), dado que la variable respuesta no cumplió con el supuesto de distribución normal de sus errores, pero si presentó una homogeneidad de varianza. En caso de encontrar diferencias significativas se realizó un test de Dunn. Para el objetivo específico se analizó la actividad de vocalización (Y) de cada una de las cuatro especies seleccionadas mediante cuatro modelos lineales generalizados mixtos (Yi = Xiβ + Zibi + εi) con una distribución binomial y un enlace logit de los errores. Nuevamente, se definieron los días como factor aleatorio y el resto de las variables fueron incluidas en los modelos como factores fijos. Dado que las variables temperatura y humedad presentaron una elevada correlación (r de Pearson=-0.83), sólo se tomaron en cuenta los modelos que no incluyeron ambas variables. Se utilizó el criterio de información de Akaike para elegir los modelos que mejor se ajusten, según 62

sus valores de AIC (Burnham y Anderson, 2002). Todos los análisis se realizaron en la plataforma libre R versión 3.4.4 (R Core Team, 2018). Resultados Se obtuvieron 694 registros bioacústicos, entre el 13 noviembre de 2016 y el 03 de enero de 2017. En el cuerpo de agua relevado se registró un total de 10 especies, pertenecientes a 5 familias. Familia Craugastoridae (1): Oreobates barituensis. Familia Hylidae (1): Scinax fuscovarius. Familia Leptodactylidae (6): Leptodactylus fuscus, L. mystacinus, L. gracilis, Pleurodema borellii, Physalaemus cf. albonotatus, P. biligonigerus. Familia Phyllomedusidae (1): Phyllomedusa sauvagii. Familia Odontophrynidae (1): Odontophrynus americanus. Patrones de actividad vocal diaria La riqueza de especies vocalizando aumentó desde las 18 hs. hasta llegar a un pico máximo de detecciones a las 21 hs, con actividad de vocalización diurna esporádica (Fig. 2a y b). Scinax fuscovarius presentó varios picos de actividad vocal esporádicos desde las 19:00 hs hasta la 01:00 hs. (Fig. 3). Oreobates barituensis presentó una actividad vocal principalmente nocturna (entre las 23:00 y las 02:00 hs.), con algunos cantos durante el día (15:00 hs.) (Fig. 3). Leptodactylus fuscus presentó un patrón circadiano de actividad de vocalización crepuscular-nocturna con un pico de actividad vocal a las 21:00 y 05:00 hs. (Fig. 3). Leptodactylus mystacinus demostró una actividad vocal crepuscularnocturna, con algunas vocalizaciones durante el día y picos de actividad extendiéndose entre las 03:00 y 05:00 hs. (Fig. 3). Leptodactylus gracilis vocalizó principalmente al inicio de la noche, presentando picos de actividad de canto a las 20:00 hs. (Fig. 3). Pleurodema borellii cantó desde el anochecer hasta la madrugada (20:00 hs. a las 05:00 hs.), con un pico de actividad de vocalización a la medianoche (Fig. 3). Physalaemus cf. albonotatus y P. biligonigerus demostraron ambas un patrón de actividad vocal crepuscular y nocturna. Physalaemus biligonigerus concentró sus cantos entre las 19 y 21 hs. mientras que P. cf. albonotatus vocalizó con picos de actividad nocturna entre las 20 y 00 hs. (Fig. 3). Phyllomedusa sauvagii presentó una actividad prolongada entre las 20 y las 24 hs., con un pico de actividad a la medianoche (Fig. 3). Odontophrynus americanus, demostró un patrón de cantos principalmente crepuscular,

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Figura 2. (a) Registros de temperatura, humedad relativa correspondiente a cada día estudiado. (b) Riqueza de especies detectadas en el período de estudio relevado (34 días, noviembre-enero) y riqueza durante el día del ensamble de anuros registrado.

M. Boullhesen et al. - Actividad vocal de anuros de las Yungas

Figura 3. Patrones circadianos de actividad de vocalización de las especies de anfibios registrados en la Reserva Municipal de Usos Múltiples Serranía de Zapla, provincia de Jujuy, Argentina. Representando la tasa de cantos detectados en el total de grabaciones sobre 24 horas, para cada especie.

con picos de actividad entre las 20 y 21 hs. (Fig. 3). La riqueza de especies y la presencia de actividad vocal mostraron una relación negativa y significativa con la temperatura del día, detectando un mayor número de vocalizaciones y especies durante la noche (Tabla 1). Se detectó además una relación positiva y significativa de la riqueza con la presencia de precipitaciones diarias registradas (Tabla 1). Los modelos resultantes para cada variable se presentan a continuación: yactividad= μ + χhoras* βhoras + χtemperatura * βtemperatura + Zdías + εactividad+días yriqueza.spp= μ + χhoras + χlluvia + χtemperatura + Zdías + εriqueza*días

Donde χi corresponde a los factores fijos, Zi corresponde a la matriz de los efectos aleatorios y εi corresponde al error. Las especies seleccionadas, por su mayor representatividad en los registros bioacústicos son: Leptodactylus fuscus, deposita sus huevos en nidos 64

dentro de cavidades subterráneas, que son susceptibles a inundarse, y presentan larvas extróficas (modo reproductivo 30); Phyllomedusa sauvagii, cuyos huevos, depositados en hojas o racimos, eclosionan en larvas exotróficas y luego caen a cuerpos de agua lénticos (modo 24); Pleurodema borellii, presenta huevos y larvas endotróficas que son depositados en cuerpos de agua lénticos (modo 8); y Scinax fuscovarius, que presenta huevos y larvas extróficas, depositados en cuerpos de agua lénticos (modo 1) (Haddad y Prado, 2005). Se encontró una diferencia significativa entre el esfuerzo de canto de las cuatro especies seleccionadas (Kruskall Wallis H= 39,92, p < 0,001). Resultando en un esfuerzo de vocalización significativamente mayor por parte de L. fuscus y P. sauvagii con respecto a P. borellii y S. fuscovarius (Tabla 2). En cuanto a la relación entre la actividad de vocalización de las cuatro especies seleccionadas y las variables ambientales registradas, se encontraron resultados diferentes para cada

Cuad. herpetol. 33 (2): 59-70 (2019) Tabla 1. Resultados de los modelos lineales generalizados mixtos para las variables presencia de actividad de vocalización y riqueza de especies vocalizando (por hora). β= estimador del modelo; EE= error estándar; z= parámetro; IC inf. = intervalo de confianza inferior; IC sup. = intervalo de confianza superior; w= peso del modelo. β

IC inf.

IC sup.

Intercepto

2,449

0,406

horas

0,06

peso (w)

p valor

6,023

1,78

3,118

0,01

4,67

0,041

0,086

< 0 ,01

-0,157

0,02

-7,57

-0,192

-0,123

< 0 ,01

Intercepto

1,813

0,219

8,288

1,45

2,17

horas

0,039

0,005

7,363

0,031

0,049

< 0,01

lluvia (presencia)

0,333

0,138

2,398

0,105

0,56

< 0,02

temperatura

-0,118

0,105

-11,19

-0,135

-0,101

< 0,01

0,449

Presencia de actividad

temperatura

0,841

Riqueza de especies

Tabla 2. Resultados del análisis de Kruskal Wallis y del test de Dunn comparando los esfuerzos de vocalización de 4 especies: Leptodactylus fuscus, Phyllomedusa sauvagii, Pleurodema borellii y Scinax fuscovarius. N= número de días. Especie

Test de Dunn

Medias

D.E.

Medianas

L. fuscus

6,59

3,85

6,00

36,94

<0,001

P. sauvagii

4,89

3,92

4,00

<0,001

P. borellii

2,04

3,24

0,00

<0,001

S. fuscovarius

0,70

1,56

0,00

<0,001

una (Tabla 3). El modelo que presentó el menor valor de AIC para la especie L. fuscus mostró un incremento en la probabilidad de que esta especie este vocalizando a medida que aumentan las horas del día y en presencia de otras especies vocalizando, mientras que presentó una asociación negativa con la temperatura (Tabla 3). La presencia de machos de P. sauvagii vocalizando tuvo una relación negativa y significativa con las variables temperatura ambiente y también mostró una relación positiva con los cantos de otras especies y la abundancia relativa (Tabla 3). La presencia de machos de P. borellii vocalizando mostró una relación negativa con las horas del día y una fuerte asociación positiva con los cantos de otras especies (Tabla 3). Por último, las vocalizaciones de S. fuscovarius sólo se relacionaron positivamente con los cantos de otras especies, según el mejor modelo elegido (Tabla 3). Discusión Con los resultados del presente trabajo se incrementó a 20 el total de especies de anuros registradas en la Reserva Municipal de Usos Múltiples Serranías de Zapla (Pereyra et al., 2018). Este valor representa el 51 % del total de especies registradas para la ecorregión (Lavilla et al., 2000) y el 83 % comparado

con el Parque Nacional Calilegua, que pertenece al área protegida más extensa en la provincia de Jujuy (Vaira, 2002). Con esta metodología se registró un 68% de las especies detectadas previamente para esta área natural protegida (Pereyra et al., 2018), en sólo un sitio reproductivo y en 25 días de relevamiento. Teniendo en cuenta estos resultados, se puede considerar al monitoreo digital automatizado como una herramienta efectiva para el relevamiento de la riqueza de anuros en la ecorregión de las Yungas y que el monitoreo acústico pasivo debería ser utilizado como un método complementario a las técnicas estandarizadas de búsqueda activa Heyer et al., 1994). Este método fue también comprobado por Avecedo y Villanueva-Rivera (2006) brindando una mejor calidad y cantidad de datos en comparación con los métodos tradicionales de conteos de especies (riqueza) de aves y anuros, a la vez que aporta valiosa información al estudio de los patrones de actividad temporal en anuros (Akmentins et al., 2015; Peterson y Dorcas, 1994; Ospina et al., 2013). La mayor cantidad de especies vocalizando se concentró alrededor de las 21:00 hs, lo que concuerda con descripciones anteriores que destacaron a la actividad vocal de anuros como principalmente nocturna para la ecorregión de las Yungas (Vaira, 2002). El estudio se limitó a un solo sitio donde se forman 65

M. Boullhesen et al. - Actividad vocal de anuros de las Yungas Tabla 3. Resultados de los modelos lineales generalizados mixtos para la actividad vocal de las cuatro especies seleccionadas. Se presenta el modelo con mejor ajuste según criterio de Akaike. β= estimador del modelo; EE= error estándar; z= parámetro; IC inf. = intervalo de confianza inferior; IC sup. = intervalo de confianza superior; W= peso del modelo. β

IC inf.

IC sup.

peso (w)

p valor

Intercepto

-0,31

0,56

-0,54

-1,24

0,62

temperatura

-0,09

0,02

-3,56

-0,14

-0,05

< 0,001

otras spp.

0,76

0,10

7,40

0,59

0,93

< 0,001

Intercepto

-8,75

1,86

-4,68

-11,82

-5,68

temperatura

-0,10

0,04

-3,02

0,01

0,07

<0,05

abundancia relativa

0,18

0,04

3,43

0,07

0,25

<0,001

0,32

Leptodactylus fuscus

0,14

Phyllomedusa sauvagii

0,27

Pleurodema borellii Intercepto

-9,73

2,45

-3,96

-13,78

-5,69

hora del día

-0,11

0,03

-3,58

-0,18

-0,06

<0,001

otras spp.

1,15

0,19

5,88

0,83

1,47

<0,001 0,12

Scinax fuscovarius Intercepto

8,99

2,07

-4,33

-8,93

-5,10

otras spp.

0,80

0,21

3,7

0,49

1,14

charcas temporarias y los registros se llevaron a cabo en coincidencia con el pico de actividad reproductiva de la mayoría de las especies que componen el ensamble, asimismo, se incorpora información valiosa escasamente abordada previamente para la ecorregión (Akmentins et al., 2015; Pereyra et al., 2016; Vaira, 2002). En el presente estudio se aporta una descripción más detallada del patrón circadiano de la actividad de vocalización y los horarios del día en que las especies presentan sus picos de actividad vocal, lo que resulta de utilidad a la hora de diseñar planes de monitoreo de diversidad de anuros en las selvas de Yungas. Se registró una marcada diferencia en el esfuerzo diario de vocalización invertido por los machos de Leptodactylus fuscus y Phyllomedusa sauvagii con respecto a los de Pleurodema borellii y Scinax fuscovarius. El esfuerzo de vocalización casi continuo que presentaron las especies L. fuscus y P. sauvagii podría estar relacionado con los modos reproductivos especializados que presentan, donde sus puestas y el desarrollo temprano de las larvas ocurren fuera de los cuerpos de agua (Lucas et al., 2008; Salica et al., 2011; García et al., 2013). De esta manera, los machos de estas especies pueden comenzar su actividad de vocalización antes de la 66

<0,001

formación del cuerpo de agua temporario en el que se reproducen y sostenerla por períodos de tiempo prolongados luego de que se forman. Las especies de un ensamble responden a más de una clave ambiental, lo cual se ve reflejado en las emisiones de sus cantos de anuncio (Schalk y Saenz, 2016). La actividad de vocalización de los machos de Leptodactylus fuscus fue la más constante entre las especies analizadas. La emisión de sus vocalizaciones estuvo influenciada por la hora del día y negativamente condicionada por la temperatura ambiente, lo cual indica que prefieren vocalizar durante las horas más frescas del día después del atardecer. Estudios previos muestran que las poblaciones de L. fuscus presentan una plasticidad en sus respuestas a variables climáticas, variando de acuerdo a la región geográfica en la que habitan (Maragno y Cechin, 2009). Poblaciones de L. fuscus que se reproducen en charcos temporarios en la ecorregión del Cerrado de Brasil, presentan un patrón diario de actividad de vocalización más acotado y disminuyen su actividad vocal a partir de las primeras horas de la madrugada (Lucas et al., 2008). A su vez, estos autores no detectaron relaciones significativas entre el número de machos cantando y la temperatura ambiente. Lo mismo ocurre con otras especies del grupo L. fuscus,

Cuad. herpetol. 33 (2): 59-70 (2019) en que la actividad de canto no muestra relación con variables abióticas, pero si con la hora del día (Sanabria et al., 2003; Bardier et al., 2014; Jansen et al., 2016). Esto sugiere que las especies del grupo L. fuscus tienen un comportamiento de vocalización estereotipado, con actividad crepuscular-nocturna y por lo general es independiente de factores ambientales como la temperatura y la humedad relativa ambiente. En el caso de Phyllomedusa sauvagii, la actividad de los machos fue sostenida y casi continua durante todo el período relevado, además la emisión de cantos estuvo relacionada negativamente con la temperatura del aire, pero positivamente con la presencia de otras especies vocalizando y la abundancia relativa. La mayoría de las especies de Phyllomedusa del clado compuesto por P. boliviana, P. sauvagii y el grupo P. burmeisteri (Faivovich et al., 2010), han sido reportadas como reproductores prolongados que vocalizan aperchados en la vegetación que rodea los cuerpos de agua durante la temporada de lluvias (Vaira, 2001; Abrunhosa y Wogel, 2004; Rodrigues et al., 2007; Narvaes et al., 2009; García et al., 2013; Dias et al., 2013; 2017). Este comportamiento de vocalización está generalmente asociado a una gran tenacidad y fidelidad al sitio de vocalización, con una defensa activa del territorio (Halloy y Espinoza, 2000; Jansen y Köhler, 2008; Dias et al., 2017). Se ha reportado que el inicio de emisión de cantos de anuncio por parte de los machos de P. iheringii se da una hora a partir del anochecer (Abrunhosa y Wogel, 2004), coincidiendo con los resultados obtenidos en este estudio sobre la relación negativa entre la actividad vocal de P. sauvagii y la temperatura (machos vocalizando en horas más frías del día). Además, Abrunhosa y Wogel (2004) registraron un aumento sostenido en la actividad vocal de P. iheringii a medida que aumentaba la abundancia de machos en el sitio reproductivo. Este registro se condice con nuestros resultados obtenidos a partir de las relaciones entre los machos de P. sauvagii y la abundancia relativa de individuos vocalizando. Pleurodema borellii es una de las especies con el período reproductivo más extenso en la ecorregión de Yungas, comenzando su actividad a finales del invierno y extendiéndose hasta comienzos del otoño (Vaira, 2002; Halloy, 2006). Esta extensión del periodo de actividad reproductiva no implica que los machos están continuamente activos, en cambio, estaría dada por múltiples eventos reproductivos (Halloy, 2006). En este estudio se detectaron vocali-

zaciones de P. borellii mayormente durante la noche y asociados a las precipitaciones. Estos resultados contrastan con lo reportado por Vaira (2002) para el Parque Nacional Calilegua, en donde la especie presenta también actividad de vocalización diurna. Esto demuestra que esta especie es bastante plástica en cuanto a su comportamiento reproductivo. Además, se detectó una fuerte asociación positiva entre machos de P. borellii y la presencia de otras especies vocalizando. Previamente se ha postulado que divergencia en las señales acústicas emitidas por P. thaul podría ser explicada por fuertes interacciones entre machos de distintas poblaciones (Velásquez, 2014). Scinax fuscovarius presentó una actividad vocal esporádica y por lo general luego de precipitaciones, al igual que lo reportado para otras regiones (Kopp y Eterovick, 2006; Schalk y Saenz, 2015). En toda su distribución geográfica S. fuscovarius presenta actividad reproductiva durante extensos períodos del año, de hasta cinco meses, por lo que se considera a la especie como un reproductor prolongado (Haddad y Sazima, 1992, Kwet y Di-Bernardo, 1999; Norman y Naylor, 1994). Sin embargo, se trata de una especie oportunista, demostrando un comportamiento reproductivo similar al de P. borellii. La actividad de vocalización de los machos de las cuatro especies seleccionadas en el sitio estudiado estuvo asociada positivamente a la presencia de vocalizaciones de otras especies del ensamble. El contexto social puede influir de una manera determinante en el éxito reproductivo de los anuros adultos (Hettyey y Pearman, 2003) y en la elección de parejas por parte de las hembras (Candolin, 2003). Las respuestas más comunes a las vocalizaciones de otros anuros se reflejan mediante un aumento en la duración y la tasa de emisión de sus cantos de anuncio (Gerhardt y Huber, 2002). A pesar de que las especies analizadas se clasifican como reproductores continuos, estas presentan un comportamiento de reproducción dinámico (Nichols et al., 1976; Schalk y Saenz, 2015). Por ejemplo, Leptodactylus fuscus y Phyllomedusa sauvagii presentaron un patrón de reproducción continua bien definida, mientras que Pleurodema borellii y Scinax fuscovarius presentaron una estrategia de reproducción oportunista, más cercano al de una estrategia explosiva (Wells, 1977). Este estudio brinda información novedosa sobre los esfuerzos de cantos de especies de anuros con distintos modos reproductivos que habitan en las selvas de Yungas y el rol de las claves ambientales como disparadores 67

M. Boullhesen et al. - Actividad vocal de anuros de las Yungas de los comportamientos reproductivos de algunas de estas especies. Así mismo, en los últimos años se ha evidenciado la falta de información sobre las posibles respuestas de los anuros pertenecientes a regiones con elevada riqueza frente a cambios en las condiciones ambientales (Ficetola y Maiorano, 2016). Estudiar la influencia que ejercen las condiciones ambientales sobre la actividad de vocalización en especies de anuros es de gran utilidad para comprender los posibles efectos de los eventos climáticos extremos cada vez más frecuentes producto de la crisis climática global sobre esta fase sensible del ciclo de vida de los anuros (Jansen et al., 2009). A su vez, promover el uso de técnicas de monitoreo pasivas, como grabadores digitales automatizados aplicándolos en escalas espacio-temporales más grandes, podría reflejar los patrones reproductivos de los anuros en Yungas a lo largo de las estaciones del año. Agradecimientos Esta investigación fue financiada por los subsidios Secter UNJu 2014 y PIO-Conicet 094 y PICT-20162021. Los autores agradecen a la Dra. Ayup M. y al Instituto de Ecología Regional (IER-CONICET) por el préstamo del grabador digital automatizado. Al CPA CONICET C. Cabrera, por su colaboración con la confección del mapa. Los permisos de investigación científica fueron otorgados por la comisión municipal de Palpalá y la Dirección Provincial de Políticas Ambientales y Recursos Naturales de la provincia de Jujuy, Argentina. Literatura citada

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Cuad. herpetol. 33(2): 71-74 (2019)

Nota

New prey items in the diet of snakes from the Yucatán Peninsula, Mexico Rubén Alonso Carbajal-Márquez1,2, Christian M. García-Balderas1,2, Tania Ramírez-Valverde1, J. Rogelio Cedeño-Vázquez1, Nidia Gabriela Blanco-Campos1 El Colegio de la Frontera Sur, Departamento de Sistemática y Ecología Acuática, Unidad Chetumal, Avenida Centenario Km 5.5, C.P. 77014 Chetumal, Quintana Roo, México. 2 Conservación de la Biodiversidad del Centro de México, A.C. Andador Torre de Marfil No. 100, C.P. 20229, Aguascalientes, Aguascalientes, México. 1

Recibida: 2 4

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2019

Revisada: 3 0

Abril

2019

Aceptada: 0 7

Mayo

2019

E d itor As o c i a d o : M . C abre r a doi: 10.31017/CdH.2019.(2019-008)

ABSTRACT New prey items are reported in snakes that were found run over during night road trips, belonging to the families Colubridae, Dipsadidae, Elapidae and Viperidae from the Yucatán Peninsula, Mexico. Key Words: Colubridae; Elapidae; Viperidae; Yucatán; Mexico.

The reptilian fauna of the Mexican Yucatán Peninsula is comprised of 120 species, including two crocodilians, 102 squamates, and 16 turtles. Part of this diversity is represented by snakes, with nine families and 57 species (González-Sanchez et al., 2017). The diet of the snakes of this region is varied, consuming mollusks, arthropods, fishes, amphibians, reptiles, birds, and mammals, including species with exclusive diet in some type of prey such as Dipsas brevifacies (Cope, 1866) and Sibon sanniolus (Cope, 1866) that feed upon snails and slugs (Lee, 1996; Campbell, 1998). Although the diet of most species is known in other parts of its distribution, there is still lack of detailed information about diet and ecology of many snakes from the Yucatán Peninsula. Here we report prey items from snakes belonging to the Colubridae, Dipsadidae, Elapidae and Viperidae families that were found during night road trips (20:00 – 00:00 hrs) between 2015–2016 in the Yucatán Peninsula. All the snakes were found dead by being run over. The specimens were deposited in individual containers in 70% ethanol and transported to the laboratory where they were dissected in search of contents in their digestive tracts. The preys were identified with the aid of specialized literature (e.g. Lee, 1996; Köhler, 2008). Snake measurements reported herein correspond to snout to vent length (SVL) and tail length (TL). The snakes and their respective preys were deposited in the Herpetological Collection of

El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Chetumal (ECO-CH-H) in Quintana Roo, México, and the Herpetological Collection of the Museu Paraense Emílio Goeldi “Osvaldo Rodrigues da Cunha” (MPEG), Belém City, Pará State, Brazil. Specimens not collected were deposited in the photographic collection of the San Diego Natural History Museum (SDNHM_HerpPC). Colubridae Lampropeltis abnorma (Bocourt, 1886) feeds on frogs, lizards, snakes, and small mammals, but in the Yucatán Peninsula small mammals apparently predominate (Lee, 1996; Campbell, 1998). Köhler et al. (2017b) reported one specimen with Heteromys gaumeri (Rodentia: Heteromyidae) in the gastrointestinal tract and several specimens with undigested mammal hairs. Here we report a male L. abnorma (SVL = 340 mm; TL = 43 mm; 12 g; ECOCH-H-4545), found on 28 February 2015 at 0.6 km south of Señor, Felipe Carrillo Puerto, Quintana Roo (19.835352° N, 88.132723° W; WGS84; elevation 19 m a.s.l), that had fed on a neonate Holcosus gaigeae (Squamata: Teiidae), which represents a new prey item. Leptophis mexicanus Duméril, Bibron & Duméril, 1854 feeds on frogs, lizards, and small snakes (Lee, 1996). Stuart (1935, 1948) reported Triprion petasatus (Anura: Hylidae), Bolitoglossa rufescens

Author for correspondence: redman031@hotmail.com

Carbajal-Márquez et al. - New preys of snakes from Yucatán Peninsula (Caudata: Plethodontidae) and Tlalocohyla loquax (Anura: Hylidae). Oliver (1948) reported Thecadactylus rapicauda (Squamata: Phyllodactylidae). Duellman (1963) reported a Smilisca baudinii (Anura: Hylidae). Henderson (1976) found an Anolis sagrei (Squamata: Dactyloidae). Henderson and Hoevers (1977) reported Trachycephlus typhonius (currently T. vermiculatus) (Anura: Hylidae), and Ninia sebae (Squamata: Dipsadidae). Henderson et al. (1977) reported Incilius valliceps (Anura: Bufonidae). Henderson (1982) reported Smilisca baudinii, Anolis, tadpoles and bird eggs. Here we report a female L. mexicanus (SVL = 620 mm; TL = 390 mm; 33 g; ECO-CH-H-4550) found on 30 May 2015 at Calderitas, Othón P. Blanco, Quintana Roo (18.603473° N, 88.227006° W; WGS84; elevation 5 m a.s.l) that had fed on an adult specimen of the exotic gecko Hemidactylus frenatus (Squamata: Gekkonidae), which represents a new prey item. Oxybelis fulgidus (Daudin, 1803) feeds on a great variety of vertebrates like frogs, lizards, birds and small mammals (Lee, 1996; Savage, 2002). Here we report a male O. fulgidus (SVL= 1198 mm; TL = 580; 139 g; ECO-CH-H-4547) found on 19 June 2016 at Chetumal, Othón P. Blanco, Quintana Roo (18.541826° N, 88.271490° W; WGS84; elevation 15 m a.s.l) that fed on an adult Marisora brachypoda (Squamata: Scincidae), which represents a new prey item. Dipsadidae Coniophanes imperialis (Baird & Girard, 1859) feeds on insects (Henderson and Hoevers, 1977), lizards (Alvarez del Toro, 1983; Campbell, 1998), and frogs like Scinax staufferi (Anura: Hylidae) (Lee, 1996). Frazier et al. (2007) reported Anolis lemurinus (Squamata: Dactyloidae) as part of the diet, including their eggs. Köhler et al. (2017a) reported several specimens with undigested parts of arthropods. Here we report a male C. imperialis (SVL = 206 mm; TL = 42 mm; 4.5 gr; SDNHM_HerpPC_05392-93; not collected) found on 10 April 2015 at Calderitas, Othón P. Blanco, Quintana Roo (18.58104°N, 88.23837°W; WGS84; elevation 10 m a.s.l) that fed on an adult Tantillita lintoni (Squamata: Colubridae), which represents a new prey item. Coniophanes schmidti Bailey, 1937. Lee (1996) suggest that probably feeds on frogs and lizards. Köhler et al. (2017a) reported undigested parts of arthropods, remains of Coleonyx elegans (Squamata: Eublepharidae) and one egg. Here we report a female 72

C. schmidti (SVL = 370 mm; TL = 67mm, incomplete tail; 16 g; ECO-CH-H-4546) found on 08 June 2016 at 4.6 km southwest of Laguna Guerrero, Othón P. Blanco, Quintana Roo (18.648306°N, 88.294343°W; WGS84; elevation 7 m a.s.l), that had fed on a neonate Mesoscincus schwartzei (Squamata: Scincidae). An additional male C. schmidti (SVL = 380 mm; TL = 100 mm, incomplete tail; 23 g; ECO-CH-H-4544) found on 07 April 2015 at 3.1 km southwest of Laguna Guerrero, Othón P. Blanco, Quintana Roo (18.664954°N, 88.296235°W; WGS84; elevation 8 m a.s.l), that contained a partially digested adult C. elegans (Squamata: Eublepharidae). Therefore, M. schwartzei represents a new prey item. Leptodeira frenata (Cope, 1886) feeds largely on frogs, toads and lizards (Lee, 1996). Barbour and Cole (1906) reported Ctenosaura similis (Squamata: Iguanidae) and Triprion petasatus (Anura: Hylidae). Lee (1996) reported an Anolis lemurinus (Squamata: Dactyloidae). Gaige (1936) a partially digested Anolis sp., Henderson and Hovers (1977) reported an Incilius valliceps (Anura: Bufonidae), Smilisca baudinii (Anura: Hylidae) and Sceloporus sp. from northern Belize. Köhler et al. (2016), found the remains of Sceloporus, presumably S. chrysostictus (Squamata: Phrynosomatidae), I. valliceps and S. baudinii. Here we report a male L. frenata (SVL = 575 mm; TL = 147 mm; 58 g; ECO-CH-H-4549) found on 04 August 2016, at 4.8 km southwest of Laguna Guerrero, Othón P. Blanco, Quintana Roo (18.645563°N, 88.294077°W; WGS84; elevation 15 m a.s.l), that ingested an adult I. valliceps (Anura: Bufonidae), which confirm this toad is a common prey item of this snake species. Although I. valliceps had already been reported in the diet of L. frenata, this snake represents the record of maximum length. Previous maximum length reported was 512 mm SVL and 203 mm TL (Lee, 1996; Köhler, 2008; Köhler et al., 2016). Imantodes gemmistratus (Cope, 1861) feeds predominantly upon lizards, especially anoles (Lee, 1996; Savage, 2002). Here we report a male I. gemmistratus (SVL = 405 mm; TL = 165 mm; 11.6 g; MPEG-27044) found on 04 April 2015 at Santa Rosa, Felipe Carrillo Puerto, Quintana Roo (19.975839°N, 88.264391°W; WGS84; elevation 25 m a.s.l) that had fed on an adult Sceloporus chrysostictus (Squamata: Phrynosomatidae), which represents a new prey item. Imantodes tenuissimus (Cope, 1867). Nothing is known about the diet of this species, but Lee

Cuad. herpetol. 33 (2): 71-74 (2019) (1996) suggested that probably eats lizards and frogs. Köhler et al. (2017b) reported remains of Anolis sp. from specimens found in Chetumal, Quintana Roo. Here we report a female I. tenuissimus (SVL = 430 mm; TL = 185 mm; 6.9 g; MPEG-27046) found on 13 January 2015 at 3.19 km southwest of Laguna Guerrero, Othón P. Blanco, Quintana Roo (18.672657°N, 88.294177°W; WGS84; elevation 6 m a.s.l) that had fed on an adult Anolis rodriguezi (Squamata: Dactyloidae). Additionally, a male I. tenuissimus (SVL = 620 mm; TL = 300 mm; 16 g; MPEG-27045) found on 13 January 2015 at 5.81 km southwest of Laguna Guerrero, Othón P. Blanco, Quintana Roo (18.640342°N, 88.294177°W; WGS84; elevation 7 m a.s.l) that had fed on a juvenile Anolis lemurinus (Squamata: Dactyloidae). Both lizards represent new prey items. Elapidae Micrurus diastema (Duméril, Bibron & Duméril, 1854). The diet reported to date for this species consists on snakes belonging to the family Colubridae, Leptotyphlopidae, Typhlopidae and Elapidae, lizards of the genus Lepidophyma (Squamata: Xantusiidae), mud eels of the genus Synbranchus and Ophisternon (Symbrachiformes), and caecilians of the genus Gymnopis (Caecilidae) (Campbell and Lamar, 2004; Köhler et al., 2016). Here we report a male M. diastema (SVL = 403 mm; TL = 78 mm; 16 g; ECO-CH-H-4548) found on 17 July 2015 at 6.5 km southwest of Santa Rosa, Felipe Carrillo Puerto, Quintana Roo (19.926310°N, 88.295.076°W; WGS84; elevation 29 m a.s.l) that fed upon adult Ninia sebae (Squamata: Dipsadidae). Additionally, a male M. diastema (SVL = 455 mm; TL = 80 mm; 28 g; ECO-CH-H-4626) found on 23 June 2016 at 5.3 km north of Calderitas, Othón P. Blanco, Quintana Roo (18.608896°N, 88.255919°W; WGS84; elevation 13 m a.s.l) that fed on an adult female Dipsas brevifacies (Squamata: Dipsadidae). Ninia sebae had already been reported as prey of M. diastema by Seib (1985), but D. brevifacies represents a new prey item. Viperidae Bothrops asper (Garman, 1883) is a diet generalist, with an ontogenetic diet shift from a greater percentage of ectotherms in juveniles to a higher percentage of endotherms, particularly small mammals, in adults (Martins, 2002; Farr and Lazcano, 2017). Records in the diet of B. asper include a great variety of vertebrates like eels, frogs, caecilians, amphisbae-

nians, lizards, birds and small mammals (shrews and rodents) as well as invertebrates like centipedes, insects and crayfish (Greene, 1992; Campbell and Lamar, 2004; Köhler, 2008; Segovia-Núñez et al, 2014; Farr and Lazcano, 2017). Here we report a neonate B. asper (SVL = 308 mm; TL = 44 mm; 7 g; ECO-CH-H-4543) found on 7 February 2015 at 2.98 km north of X-Pichil, Felipe Carrillo Puerto, Quintana Roo (19.71719°N, 88.39594°W; WGS84; elevation 37 m a.s.l), that fed upon adult Scincella cherriei (Squamata: Scincidae). Another female B. asper (SVL = 452 mm; TL = 63 mm; 24 g; ECO-CHH-4551) found on 4 April 2015 at 13.5 km southwest of Santa Rosa, Felipe Carrillo Puerto, Quintana Roo (19.867479°N, 88.322728°W; WGS84; elevation 26 m a.s.l) had fed on a Ninia sebae (Squamata: Dipsadidae). An additional female B. asper (SVL = 530 mm; TL = 70 mm; 25 g; ECO-CH-H-4552) found on 13 June 2016 at 6 km north of Calderitas, Othón P. Blanco, Quintana Roo (18.614962°N, -88.255184°W; WGS84; elevation 9 m a.s.l) had fed on an adult Mus musculus (Rodentia: Muridae). The prey species we recorded had been previously reported in the diet of B. asper (see Farr and Lazcano, 2017). However, they had not been reported from specimens of the Yucatán Peninsula. In most of the cases, the preys found in the digestive tract presented a high degree of digestion, and sometimes fragmented, as well as the snakes that prey upon them were found run over and damaged, so it was not possible to add more information. Although some prey items had been previously reported elsewhere, most of our findings represent new records, evidencing the lack of research in the ecology of the snakes of the Yucatán Peninsula, which is necessary to attain a better understanding of the trophic webs, as well as to record rare prey species and in this way better document their distribution, and, also as an indicator of the presence of exotic species. Acknowledgements We thank to Alexandre Missassi for providing voucher numbers from specimens housed at the Herpetological Collection of the Museu Paraense Emílio Goeldi “Osvaldo Rodrigues da Cunha” (MPEG), Belém City, Pará State, Brazil. We also thank Bradford D. Hollingsworth who provided the photo voucher number from the Herpetology Photo Collection of the San Diego Natural History Museum. We appreciate the comments from the 73

Carbajal-Márquez et al. - New preys of snakes from Yucatán Peninsula reviewers that resulted in a remarkable improvement of this manuscript. Collecting permits were provided by Dirección General de Vida Silvestre SEMARNAT (SGPA/DGVS/02570/15; SGPA/DGVS700950/16). Literature cited

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Cuad. herpetol. 33(2): 75-78 (2019)

Nota

Nuevas citas de Squamata (Gekkonidae, Phyllodactylidae y Dipsadidae) para la provincia de Tucumán, Argentina Gustavo J. Scrocchi1,2, Juan Carlos Stazzonelli2, Paula Cabrera2 Unidad Ejecutora Lillo. Fundación Miguel Lillo – CONICET. Miguel Lillo 251, (4000) S. M. de Tucumán, Argentina. 2 Instituto de Herpetología, Fundación Miguel Lillo. Miguel Lillo 251, (4000) S. M. de Tucumán, Argentina. 1

Recibida: 2 5

Febrero

2019

Revisada: 2 8

Mayo

2019

Aceptada: 2 6

Junio

2019

E d it or As o c i a d o : D. B a l d o doi: 10.31017/CdH.2019.(2019-009)

ABSTRACT Two non native, and invasive, lizards and two snakes are cited from Tucuman province. One of the lizards (Tarentola mauritanica, Phyllodactylidae) was previously known in the province, while the other (Hemidactylus mabouia, Gekkonidae) is mentioned for the first time, based on the collecting data, probably both are resident and breed in the province. We also cite a snake (Tomodon orestes, Dipsadidae) for the first time and confirm the presence of another (Phalotris punctatus, Dipsadidae) previously considered doubtful. Key Words: Lizards; Snakes; New records; Tucumán; Argentina.

La provincia de Tucumán es una de las de menor extensión de Argentina, con solamente 22524 km2 sólo es mayor que Tierra del Fuego, Antártida e Islas del Atlántico Sur. Al mismo tiempo, es la provincia más densamente poblada del país con 64,7 habitantes por km2 (la siguiente en densidad es Buenos Aires con 48,5). Estas dos características, unidas a la presencia de la Fundación Miguel Lillo, cuyos investigadores estudian la provincia desde hace más de 80 años, hicieron que sea una de las provincias de las que mejor conocemos la diversidad biológica. A pesar de ello, continuamos encontrando especies cuya presencia desconocíamos. Presentamos los datos de dos lagartijas introducidas, una mencionada por primera vez y otra ya conocida en la provincia. También citamos por primera vez una serpiente y confirmamos la presencia de otra que se consideraba dudosa. Todos los materiales de referencia están depositados en la colección herpetológica de la Fundación Miguel Lillo (FML). Hemidactylus mabouia (Moreau de Jonnès, 1818) Localidad.- FML 18516. San Miguel de Tucumán, Tucumán. -26.8305556°; -65.2036111°. 17 diciembre 2007. Sin datos de coleccionista. FML 29947. Barrio Independencia. San Miguel de Tucumán, Tucumán. -26.8358333°, -65.2538889°. 15 mayo 2017. M. Ruiz Monachesi col. FML 30236 Barrio Villa Luján. San Miguel de Tucumán, Tucumán. -26.8136111°, -65.2441667°. 8

agosto 2018. M. Abregú col. FML 30282 – 30283. Misma localidad y coleccionista que el ejemplar anterior. 10 agosto 2018. En la Fig. 1 están marcados con un sólo punto. Esta lagartija, conocida por su gran capacidad de dispersión tanto en áreas antrópicas como naturales y en muchos casos favorecida por el tráfico de mercaderías (Vanzolini, 1978; Baldo et al., 2008), se conoce en Sudamérica desde hace casi 200 años (Powell et al., 1998). El primer dato de su presencia en Argentina pertenece a Williams (1988), como Hemidactylus turcicus, que la mencionó en la ciudad de Buenos Aires. Posteriormente diferentes autores la citaron en Corrientes, Chaco y Formosa (Federico y Cacivio, 2000; Álvarez et al., 2002), Misiones (Genise y Montanelli, 1991; Baldo et al., 2008) y recientemente en el Chaco Seco en Formosa (Torres et al., 2018). Si bien en el año 2007 la colección de la Fundación Miguel Lillo recibió un ejemplar de la especie, el mismo no tenía procedencia exacta ni colector, por lo que existían dudas sobre su origen. Diez años después y en un período de algo más de un año, se recibieron 4 ejemplares provenientes de dos lugares de la ciudad de San Miguel de Tucumán, que distan en línea recta aproximadamente 3,7 km. De uno de los lugares recibimos 3 ejemplares, lo que podría indicar que la especie ya es residente al menos en esa zona de la ciudad. Ambos lugares de procedencia son muy cerca-

Autor para correspondencia: gustavo.scrocchi@gmail.com

G. J. Scrocchi et al. - Nuevas citas de Squamata para Tucumán De acuerdo a las anotaciones que acompañaban al ejemplar, depositó un huevo que fue destruido por el mismo ejemplar al mantenerlo en el mismo recipiente. Esto implicaría que probablemente también esta especie ya es residente y se reproduce en Tucumán.

Figura 1. Localidades de origen de los ejemplares citados en este trabajo. Estrella: Hemidactylus mabouia. Círculo: Tarentola mauritanica. Triángulo: Phalotris punctatus. Cuadrado: Tomodon orestes.

nos a grandes depósitos de empresas de transporte y supermercados, por lo que la introducción debe haber ocurrido por antropocoria pasiva en las cargas procedentes de diferentes zonas del país. Tarentola mauritanica (Linnaeus, 1758) Localidad. - FML 30357. Empresa Calsa, El Manantial. Lules. Tucumán. -26.845204°, -65.271728°. 26 noviembre 2018. Sin colector. Igual que Hemidactylus mabouia, es una especie invasora de gran capacidad para colonizar nuevos lugares. Originaria de África, se encuentra en la mayor parte de la región Mediterránea de Europa y el norte de África, también en la región subsahariana y en diferentes islas; en América del Sur se conoce en Chile, Bolivia, Uruguay y Argentina, donde fue mencionada en Buenos Aires, Río Negro (Bariloche) y Tucumán (Castello y Gil Rivas, 1980; Achával y Gudynas, 1983; Montero et al., 1995; Achával y Olmos,2007; Williams, 1988; Cabrera y Guerra, 2006; Baldo et al., 2008; Williams, 2014; Arredondo y Núñez, 2014; Vogrin et al., 2017), y se conoce su presencia en Rosario, Santa Fe, desde hace varios años (J. Céfola com. pers.). Pasados 12 años desde la primera cita en la ciudad de San Miguel de Tucumán, recibimos un segundo ejemplar de un lugar ubicado aproximadamente a 2,5 km en línea recta de la cita precedente. 76

Phalotris punctatus (Lema, 1979) Localidad.- FML 30313. Las Tuquitas, Raco, Departamento Trancas, Tucumán. -26.635, -65.3758333; 930 m s.n.m. 01 setiembre 2018. C. Molineri col. Fig. 1. Especie descrita por Lema (1979) y sinonimizada con Phalotris tricolor por Lema et al. (2005), fue posteriormente considerada válida nuevamente (Martins y Lema, 2017). Aceptando la validez de la especie, todos los ejemplares hasta ahora considerados Phalotris tricolor en Argentina deberán considerarse P. punctatus. Por ello y con base en Giraudo et al., (2012), Scrocchi y Giraudo, (2012) y parcialmente en Martins y Lema (op. cit.) la especie ha sido mencionada hasta el momento en las provincias argentinas de Catamarca, Chaco, Córdoba, Corrientes, Formosa, Jujuy, Misiones, Salta y Santa Fe. Además se encontraría en el extremo sur de Paraguay. El trabajo de revalidación citado, (Martins y Lema, 2017) tiene varios problemas referentes a la distribución de la especie: además de las provincias ya mencionadas, incluye a Mendoza y San Juan en la descripción; el mapa no muestra ninguna localidad de esas provincias, pero añade Entre Ríos y Buenos Aires. Por otra parte el Apéndice 1 no menciona material de Mendoza, Entre Ríos o Buenos Aires, mientras que de San Juan cita dos ejemplares del Museo de Ciencias Naturales de San Juan, Argentina: MCNSJ 276, incluido en el párrafo anterior como Phalotris cuyanus, y MCNSJ 271, a 8 km de Caucete, localidad que en la que en el párrafo anterior también se cita P. cuyanus y, como ya se dijo, ninguna de las dos se incluye en el mapa. Por estas razones preferimos no incluir ninguna de las cuatro provincias en la distribución. Existe un único ejemplar que provendría de la provincia de Tucumán, depositado en la colección de la California Academy of Sciences (CAS 14572) y citado por Lema et al. (2005), cuyos datos son “Lara Tucamen”. Lara es una localidad de mucha altura, donde no es probable la presencia de la especie (aproximadamente -26,42º, -67,74º; 3400 m s.n.m) lo que pone en duda la procedencia del ejemplar, por lo que creemos que por ello no fue mencionado

Cuad. herpetol. 33 (2): 75-78 (2019) en trabajos posteriores (i.a. Leynaud et al., 2005; Giraudo et al., 2012, Martins y Lema, 2017). El ejemplar procedente de Raco (FML 30313), es la primera cita en la Provincia con ejemplar de referencia confiable. La nueva localidad se encuentra aproximadamente a 100 km en línea recta hacia el S-SW de Rosario de la Frontera, Salta, localidad típica de la especie y aproximadamente a 200 km hacia el NE de Belén, Catamarca, las dos localidades más cercanas previamente citadas. Tomodon orestes Harvey y Muñoz, 2004 Localidad.- FML 00588. La Banderita, Departamento Chicligasta, Tucumán. -27.3311111°, -65.9508333°; 1812 m snm. 1968. R. F. Laurent col. Fig. 1. Serpiente descrita originalmente en Bolivia (Harvey y Muñoz, 2004) y cuya localidad típica (Reserva de Sama, Tarija) es bastante cercana al límite con Argentina. Fue citada en el norte de la Provincia de Salta (Akmentins y Vaira, 2010) y posteriormente en diversas localidades de las Provincias de Jujuy y Salta (Burgos Gallardo et al., 2014). El ejemplar citado en este trabajo proviene de una zona de altura y características fitogeográficas similares a las ya mencionadas en nuestro país por los trabajos anteriores. Es la primera cita para la provincia y extiende la distribución conocida aproximadamente 240 km al sur de la localidad más cercana citada previamente (Cuesta del Obispo, Salta, Burgos Gallardo et al., op.cit). Literatura citada

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Cuad. herpetol. 33(2): 79-82 (2019)

Nota

Records of morphological abnormalities of anuran limbs from Paraguay Brogan L. Pett1, Joseph Sarvary1, Harry-Pym Davis1, Paul Smith1,2, Karina Atkinson1 1 2

Para La Tierra, Centro IDEAL, Pilar, Dpto. Ñeembucu, Paraguay. FAUNA Paraguay, Encarnación, Paraguay.

Recibida: 0 9

Abril

2019

Revisada: 1 5

Mayo

2019

Aceptada: 0 9

Agosto

2019

E d i t o r A s o c i a d o : P. P e l t z e r doi: 10.31017/CdH.2019.(2019-014)

ABSTRACT Morphological abnormalities in anurans are known to be globally widespread. Here, we report on six individual anuran morphological abnormalities from four Paraguayan departments. We briefly discuss potential causal agents and highlight the need for further research into this topic in Paraguay. Key Words: Amphibians; Malformation; Trauma.

Morphological abnormalities in anurans first appeared in scientific literature nearly 300 years ago (Ouellet, 2000), and are now reported across the world (Ankley et al., 2004; Garcia-Munoz et al., 2010; Spolyarich et al., 2011). Morphological abnormalities are a natural phenomenon in amphibian populations, with rates above 5% considered high and a likely indicator of environmental degradation (Lanoo, 2008). Malformation of the limbs can have a negative impact on individual fitness as they may impair mobility, increase risk of predation, and decrease foraging efficiency (Blaustein and Johnson, 2003). Several causal agents have been proposed, with four main theories: increases in chemical pollutants (Peltzer et al., 2011; Hedge and Krishnamurthy, 2014), parasitic infection (Johnson et al., 1999), increased UV-B radiation (Spolyarich et al., 2011), and predators (Johnson and Bowerman, 2010). Reports exist in South America from Argentina (Attademo et al., 2005; Peltzer et al. 2011, Agostini et al., 2013), Brazil (dos Santos et al., 2017; Silva- Soares and Mônico, 2017, Ascoli- Morrete et al. 2019), Uruguay (Prigione and Langone, 1985) and Paraguay (Brouard and Smith, 2014), but are still scarce in comparison to temperate regions (see detailed revision in Lannoo, 2008). In this study, we reported morphological abnormalities of the limbs on six anuran species, Scinax fuscovarius (Lutz, 1925), Rhinella dypticha (Cope, 1862), Rhinella major (Muller and Hellmich, 1936), Leptodactylus latrans (Linnaeus, 1758), Physalaemus santafecinus Barrio, 1965, and Elachistocleis haroi

Pereyra et al., 2013. The examinations were based on external observation under a stereoscope. Individuals were collected from Paraguayan departments: Itapúa, Ñeembucú, Presidente Hayes and Boquerón. All individuals were euthanized according to Simmons (2002) and deposited in the Colección Científica de Para La Tierra (CZPLT) registered by the Ministerio del Ambiente y Desarrollo Sostenible (MADES). Our classification of abnormalities followed Johnson et al. (2001) and Lannoo, (2008); (Table 1). Scinax fuscovarius (Hylidae, Scinaxinae): An individual (CZPLT-H 1474) was recorded on the 18th of January 2019 at an urban site located at 7.5km west of Encarnación (-27°10’32.88” S; -55°33’25.92” W). The individual exhibited ectrodactyly of at least two digits and syndactyly on the remaining digits on its left forelimb. Table 1. Classification and description of morphological abnormalities observed in this paper, adapted from Johnson et al. (2001) and Lannoo (2008). Condition

Description

Amelia

Absence of one or more limbs

Brachydactyly

Abnormal shortness of one or more digits

Ectrodactyly

Complete absence of one or more digits

Ectromelia

Complete absence of one or more bones

Hemimelia

Partial or complete absence of distal portion of long bones

Syndactyly

Partial or complete fusion of one or more digits

Author for correspondence: brogan@paralatierra.org

Pett et al. - Morphological abnormalities of anuran limbs from Paraguay

Figure 1. Photographs of individual anurans with morphological abnormalities, A) Physalaemus santafecinus (ectrodactyly on left forelimb), B) Rhinella dypticha (ectromelia on right forelimb), C) Scinax fuscovarius (ectrodactyly and syndactyly of digits on the left forelimb), D) Rhinella major (ectrodactyly and brachydactyly on right hindlimb, E) Leptodactylus latrans (amelia and hemimelia on right forelimb), F) Elachistocleis haroi (amelia of left forelimb). Photographs taken by: A, E, F (BLP, co- author), B (Lia Nydes), C (PS, co- author), D (JS, co- author).

Rhinella dypticha (Bufonidae): An individual (CZPLT-H 1420) of R. dypticha was recorded on the 21st of January 2019, at Estancia Santa Ana (-26°51’7.92” S; -58°2’32.28” W) in Ñeembucú department. The individual exhibited ectromelia on its right forelimb, with the distal portion completely missing and forming a smooth black stump. Rhinella major (Bufonidae): An individual of R. major (CZPLT-H 1391) was recorded on the 12th of January 2019, at a pond near Parador Pirahú hotel (-23°39’24.12” S; -58°41’36.24”W) in Presidente Hayes department). The individual exhibited ectrodactyly and brachydactyly on its hind right foot, with a missing digit II and stunted and deformed digits III and IV (Fig. 1). Leptodactylus latrans (Leptodactylidae): An individual of L. latrans (CZPLT-H 1459) was recorded on the 23rd of March, at Estancia Santa Ana (-26°51’1.8”S; -58°2’5.64”W) from Ñeembucú department. The individual exhibited amelia and hemimelia on the right forelimb. Physalaemus santafecinus, (Leptodactylidae, Leiuperinae): An individual (CZPLT-H 1342) was recorded on the 5th of December 2018, at Regimento de Caballería No2 Coronel Felipe Toledo 80

(-26°50’42.72” S; -58°18’18.72” W) in Ñeembucú department. The individual exhibited ectrodactyly on its left forelimb, missing two digits (digits II and III). Elachistocleis haroi (Microhylidae): An individual (CZPLT-H 1371) was recorded on the 13th of January 2019 from a swamp near Fortin Toledo (-22°12’42.48” S; -60°12’6.84” W, Boquerón department). The individual exhibited an amelia of its left forelimb. These are the first records of morphological abnormalities for R. major, E. haroi and P. santafecinus, and these records increase the number of morphological abnormalities from Paraguayan departments from one to five (Fig. 2). The only previously published records were of Elachistocleis bicolor and Euphemphix nattereri in San Pedro department, where Brouard and Smith (2014) noted that abnormality rates were generally low. Several causes may be responsible for the abnormalities (discussed previously), some may be genuine deformities (Meteyer, 2000), however, abnormalities observed for R. dypticha and E. haroi appear to have been produced by a mechanical injury, or trauma due to predation event (Ballengée and Sessions, 2009; Johnson and Bowerman, 2010; Bionda et al. 2012).

Cuad. herpetol. 33 (2): 79-82 (2019)

Figure 2. Geographical localities of morphological abnormalities recorded in this paper. Solid black circle: Estancia Santa Ana (R. dypticha, L. latrans), Base Militar (P. santafecinus). Black ring: Encarnación (S. fuscovarius). Black square: Parador Pirahú (R. major). Black square ring: Fortin Toledo (E. haroi). Black circle with white triangle inset: the 2014 morphological abnormality records from San Pedro Department are shown (Brouard and Smith, 2014).

Amphibians are exceptional bioindicator taxa (Davic and Welsh, 2004; DeGarady and Halbrook, 2006) and Paraguay is undergoing rapid land- use change (Aide et al., 2012). Future research in Paraguay should examine relationships between land use change and levels of abnormality prevalence and severity. Evaluation of historical museum records would also prove useful in comparing abnormality rates over time. Acknowledgements We thank the Ministerio del Ambiente y Desarrollo Sostenible (MADES) for issuing relevant research permits. JS, PS, and KA are grateful to the PRONII program of CONACyT Paraguay for their support. The authors are grateful to CCCI for permission to work at Fortín Toledo, Don Barrios for authorisation to conduct research at Estancia Santa Ana, and Paraguayan Armed Forces for agreement to study at Regimento de Caballería No2 Coronel Felipe Toledo, in Pilar. We thank kindly, P. Peltzer and two anonymous reviewers for constructive comments on an early version of the manuscript. Literature cited

Aide, T.M., Clark, M.L., Grau, H.R., López-Carr, D., Levy, M.A., Redo, D., Bonilla-Moheno, M., Riner, G., Andrade-Núñez, M.J., Muñiz, M. 2012. Deforestation and reforestation of Latin America and the Caribbean (2001-2010). Biotropica 45: 262-271. Agostini, M.G.; Kacoliris, F.; Demetrio, P.; Natale, G.S.; Bonetto, C.; Ronco, A.E. 2013. Abnormalities in amphibian

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Cuad. herpetol. 33(2): 83-86 (2019)

Nota

Secuencia de cópula o parada nupcial de la lagartija Liolaemus tenuis (Duméril y Bribon 1837) (Iguania: Liolaemidae) en el estero El manzano, San José de Maipo, Chile Francisco J. González-Candia Laboratorio de Etología y Zoología de la Universidad Metropolitana de las Ciencias de la Educación UMCE, Santiago, Chile. Recibida: 2 2

Julio

2019

Revisada: 1 2

Agosto

2019

Aceptada: 2 1

Agosto

2019

Editor Asociado: S. Valdecantos doi: 10.31017/CdH.2019.(2019-024)

ABSTRACT Record of a copulation sequence of the lizard Liolaemus tenuis (Duméril y Bribon, 1837) (Iguania: Liolaemidae) in El Manzano creek, San José de Maipo, Chile. The copulation between a male and a female of the lizard Liolaemus tenuis was recorded during an exploration of the sclerophyllous forest of the central Chilean Andes. The behavior was described in six consecutive stages where the male comes close and bites the female firmly until the copula. Key Words: Reproduction; Behavior; Ethology; Mating.

Los lagartos son animales con diversos modos reproductivos tales como ovíparos, ovovivíparos, vivíparos e incluso partenogenéticos (Gans y Billett, 1985). Los sistemas de apareamiento registrados se basan mayormente en tácticas de búsqueda activa de parejas por parte de los machos o la defensa del territorio propio que garantiza diferentes recursos, como pueden ser potenciales parejas, siendo la poligamia, la estrategia más utilizada por los lagartos (Cuadrado, 2002). El ciclo reproductivo de la mayoría de estos animales responde a la variación estacional de la temperatura, el fotoperiodo y las precipitaciones (Gans y Pough, 1982) que repercuten en los tiempos relativos y el éxito de cada evento reproductivo como lo es la gametogénesis, la cópula, la gestación, la postura, la eclosión o los nacimientos (Pough et al., 1998). Dentro del ciclo reproductivo, la cópula es transcendental, puesto que favorece el encuentro entre los gametos, dicho mecanismo es favorecido por la fecundación interna realizada por los órganos copuladores pares que poseen los machos, o hemipenes (Donoso-Barros, 1966). Sin embargo, antes de realizarse la cópula como tal, son necesarios determinados comportamientos de cortejo, que envían señales claras a las hembras sobre las intenciones reproductivas de los machos y aumentan las probabilidades de cópula (Cuadrado, 2002). El comportamiento reproductivo de los lagartos en la zona central de Chile ocurre a inicios de la primavera (Vidal y Labra, 2008) y requiere de la

comunicación entre individuos de sexos opuestos para reconocerse entre sí, principalmente a través de feromonas químicas (e.g., Valdecantos y Labra, 2017) y señales visuales (LeBas y Marshall, 2000). Pero en algunos casos las señales auditivas también pueden ser utilizadas, aunque estas últimas se encuentran mucho menos estudiadas (e.g., Font et al., 2010). El conjunto de las conductas del comportamiento reproductivo de los lagartos pueden ser organizadas en conductas de preludio sexual y paradas nupciales (Fontanillas et al., 2000). El preludio sexual comprende todos los comportamientos utilizados durante el cortejo (e.g., Habit y Ortiz, 1996) mientras que las paradas nupciales consisten con algunas excepciones en una persecución más o menos encadenada hacia la hembra, de parte del macho con varias repeticiones de cópula, que suelen ser con frecuencia un combate donde el macho atosiga a la hembra (Fontanillas et al., 2000). El lagarto Liolaemus tenuis (Duméril y Bribon, 1837) es de hábitos principalmente arborícolas, su ambiente natural es el bosque esclerófilo (Mella, 2017), característico de la cordillera de los Andes central de Chile (Donoso, 1982), su alimentación es insectívora y su reproducción es ovípara (Garin y Hussein, 2013). Posee un marcado dicromatismo sexual, los machos adultos tienen un diseño del dorso de un color amarillo verdoso en su mitad anterior y azul calipso en su mitad posterior. Las hembras, por otro lado, poseen un aspecto más fino, su cabe-

Autor para correspondencia: pancholsn@gmail.com

F. J. González-Candia - Secuencia de cópula de Liolaemus tenuis za es gris amarillenta y su dorso es gris con barras transversales negras (Pincheira-Donoso y Núñez, 2005). En cuanto a su comportamiento, los machos adultos son altamente territoriales, defendiendo su territorio y recursos en él, para atraer el mayor número de hembras y con ello el mayor número de cópulas (Jaksic, 1996), y consecuentemente presentan una estructura social poligínica. En una exploración herpetológica el día 13 de octubre del año 2018 a las 12:26 p.m. en el estero El Manzano ubicado en la localidad de San José de Maipo, región Metropolitana de Chile (Fig. 1), se registró fotográficamente la secuencia de conductas del comportamiento nupcial del lagarto Liolaemus tenuis, tras visualizar a una distancia de 2 m aproximadamente un macho realizando despliegues de cabeceos o head bobs con dos hembras presentes en la misma roca bajo la sombra de árboles de Quillay (Quillaja saponaria) y Litre (Lithraea caustica), elementos dominantes del bosque esclerófilo (Donoso, 1982). Se observó en esta secuencia del comportamiento nupcial seis conductas consecutivas nombradas por la acción principal de cada evento, efectuada por el macho hacia la hembra. La secuencia fue analizada con los trabajos de Habit y Ortiz (1996), Rodriguez-Domínguez y Molina-Borja (1998), Valladares y Briones (2012) y las conductas observadas en el campo, tales como: envestida, agarre o sujeción, monta, cópula, separación genital y retirada, que se describen a continuación: 1) Envestida: El macho se acerca rápidamente hacia la porción caudal de la hembra, arqueando el lomo

Figura 1. Ubicación geográfica (33°33’38.00”S; 70°23’49.03”O) del registro de la secuencia de cópula de Liolaemus tenuis (Fuente: Google Earth).

y mordiendo la región posterior de la cloaca de la hembra, seguido de un intento de monta (Fig. 2A). 2) Agarre o sujeción: El macho muerde firmemente el cuello y la región escapular de la hembra y la traslada por unos 5 segundos arrastrándola aproximadamente 10 cm por el suelo del bosque (Fig. 2B). La hembra se mantuvo inmóvil durante toda la etapa. 3) Monta: El macho se sube sobre el dorso de la hembra manteniendo la presión sobre el mordisco y acomoda sus extremidades anteriores y posteriores entorno al cuerpo de la hembra (Fig. 2C). La duración de esta etapa fue de unos 7 segundos. 4) Cópula: El macho inclina lateralmente su cuerpo y el de la hembra, aproximadamente 90° e introduce sus hemipenes en la cloaca (no se distinguió uso diferenciado de hemipenes), sosteniendo durante toda la cópula su mordida sobre la hembra (Fig. 2D). El tiempo de la cópula duró aproximadamente 9 segundos. 5) Separación genital: El macho retira su órgano copulador de la cloaca de la hembra y la libera de su mordida (Fig. 2E). Ambos individuos permanecen juntos por 3 segundos hasta que la hembra emprende su retirada. 6) Retirada: La hembra se aleja del macho con un pequeño salto a la roca adyacente (Fig. 2F). Luego de unos 5 segundos aproximadamente sigue trepando la roca y se mantiene a 1 m aproximadamente del macho que no se desplaza del lugar de la cópula. El comportamiento de la hembra fue pasivo durante toda la secuencia de cópula hasta el momento de su retirada. La otra hembra presente en la roca no participó de la interacción permaneciendo inmóvil a 1 m aproximadamente a un costado de la roca. El registro de las etapas de la secuencia de cópula o parada nupcial de la lagartija Liolaemus tenuis concuerda con las etapas descritas en otras especies de lagartos (Habit y Ortiz, 1996; RodriguezDomínguez y Molina-Borja, 1998; Valladares y Briones, 2012) donde el comportamiento del macho hacia la hembra es altamente dominante con despliegues conductuales caracterizados por mordiscos sostenidos, montas y cópulas de corta duración. A diferencia de otras especies como Gallotyia somonyi

Cuad. herpetol. 33 (2): 83-86 (2019)

Figura 2. Secuencia de conductas observadas durante la cópula o parada nupcial de Liolaemus tenuis. (A) Envestida, (B) agarre o sujeción, (C) monta, (D) cópula, (E) separación genital y (F) retirada. (Fotografías: Francisco J. González-Candia).

machadoi (Rodriguez-Domínguez y Molina-Borja, 1998), no se observaron despliegues de cabeceos o head bobs de la hembra durante la cópula. Lo cual podría indicar la receptividad de la hembra durante el acto. Resulta interesante, que la secuencia de pasos observados es muy similar a las observadas en L. manueli (Valladares y Briones, 2012), una especie alejada filogenéticamente de L. tenuis (AguilarPuntriano et al., 2018). Lo cual sugiere que es una conducta adquirida muy temprano en la radiación de los lagartos Liolaemus. Este registro de Liolaemus tenuis busca ampliar el conocimiento sobre el comportamiento reproductivo de estos animales y aportar antecedentes a su historia natural poco estudiada en Liolaemus, a pesar de ser uno de los grupos de lagartos más diversos del mundo (Uetz et al., 2019).

Agradecimientos Este trabajo fue financiado de forma particular por ello mis agradecimientos a mi familia, pareja, colegas y amigos por el apoyo incondicional. A mi jefe de laboratorio M. Beltrami y a la editora asociada y revisor anónimo de Cuadernos de Herpetología por los valiosos aportes a esta nota científica. Literatura citada

Aguilar-Puntriano, C.; Avila, L. J.; De la Riva, I.; Johnson, L.; Morado, M.; Troncoso-Palacios, J.; Wood, P.L. Jr. & Sites, J.W.Jr. 2018. The shadow of the past: Convergence of Young and old South American desert lizards as measured by head shape traits. Ecology and Evolution 8: 11399-11409. Cuadrado, M. 2002. Sistema de Apareamiento en Reptiles: una revisión. Revista Española de Herpetología 2002: 61-69. Donoso, C. 1982. Reseña Ecológica de los Bosques Mediterráneos de Chile. Bosque 4: 117-146. Donoso-Barros, R. 1966. Reptiles de Chile. Ediciones

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© 2019 por el autor, licencia otorgada a la Asociación Herpetológica Argentina. Este artículo es de acceso abierto y distribuido bajo los términos y condiciones de una licencia Atribución-No Comercial 2.5 Argentina de Creative Commons. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by-nc/2.5/ar/

Novedad zoogeográfica

Cuad. herpetol. 33 (2): 87-89 (2019)

Ampliación del área de distribución de Oxyrhopus guibei Hoge & Romano, 1977 en Paraguay Nicolás Martínez1,2,3, Viviana Espínola2, Frederick Bauer1,2, 4, Belén Ortiz2 Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad Nacional de Asunción, Paraguay. Museo Nacional de Historia Natural del Paraguay, Ministerio del Ambiente y Desarrollo Sostenible del Paraguay. Asunción, Paraguay. 3 Facultad de Ciencias Exactas y Naturales y Agrimensura. Universidad Nacional del Nordeste. Argentina. 4 Departamento de Biología Evolutiva, Ecología y Ciencias Ambientales. Facultad de Biología, Universidad de Barcelona. España. 1 2

Localidad- República del Paraguay, Departamento Presidente Hayes, Distrito Villa Hayes, Ruta N°9 Transchaco, (MNHNP 11.630) un ejemplar adulto, (MNHNP 11.631) un ejemplar adulto, (MNHNP 11.632) un ejemplar adulto (Fig. 1). Fecha de las colectas: 15 de julio de 2018, 01 de octubre de 2018 y 16 de octubre de 2018 respectivamente. Los ejemplares colectados se encuentran depositados en la colección herpetológica del Museo Nacional de Historia Natural del Paraguay, Ministerio del Ambiente y Desarrollo Sostenible.

Comentarios- El género Oxyrhopus se encuentra representado en Paraguay por tres especies, O. guibei, O. petolarius y O. rhombifer (Cacciali et al., 2016). O. guibei es una serpiente terrestre de hábitos nocturnos (Sazima y Abe, 1991) de porte mediano de la familia Dipsadidae (Xenodontinae: Pseudoboini), conocida comúnmente como falsa coral por presentar coloración y patrones que varían entre negro, rojo y blanco, al igual que las serpientes del género Micrurus o corales verdaderas. Su alimentación se basa principalmente en roedores y lagartos pequeños, y

Figura 1. Ejemplar de Oxyrhopus guibei atropellado en la ruta nacional N° 9 Dr. Carlos Antonio López (Transchaco), Paraguay. Autor para correspondencia: nicolasmartineztorres.py@gmail.com

N. Martínez et al.- Nuevos registros de Oxyrhopus guibei en Paraguay

Figura 2. Mapa de la distribución conocida (círculos negros) y nuevos registros (círculos rojos) de Oxyrhopus guibei en Paraguay.

son presas a su vez de aves rapaces (Sazima y Abe, 1991; Andrade y Silvano, 1996). O. guibei se encuentra tanto en Brasil, Bolivia, Argentina (Zaher y Caramaschi, 1992; Cei, 1993) y en Paraguay ocupa las ecorregiones Cerrado, Bosque Central, Bosque Atlántico y Pastizales Mesopotámicos, todas estas al Este del Rio Paraguay (Cacciali et al., 2016). En este trabajo reportamos 3 nuevos registros de O. guibei en el Chaco paraguayo, ampliando tanto el área de distribución conocida de la especie (Fig. 2), así como también la diversidad de ecorregiones que ocupa, ya que significa el primer registro de esta especie en el Chaco Húmedo en Paraguay. Los ejemplares fueron colectados mediante un monitoreo de fauna silvestre atropellada en la ruta nacional N° 9 Dr. Carlos Antonio López (Transchaco) entre octubre de 2017 y diciembre de 2019. Los registros son de sitios con predominancia de palmares, pastizales, humedales y bosques, por lo que podríamos presumir que esta especie ocupa todos estos hábitats. 88

Los meses en los que fueron colectados estos ejemplares corresponden a la temporada húmeda en Paraguay, y aunque la puesta de huevos de O. guibei ocurre durante todo el año (Braz y Manço, 2011), existen periodos de mayor actividad que según Pizzatto y Marques (2002) coinciden con las temporadas lluviosas. En esta temporada los individuos estarían más activos y serían mas susceptibles a ser atropellados por el transito vehicular en los sitios de influencia de la ruta Transchaco. Agradecimientos Especial agradecimiento al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología – CONACYT, por el cofinanciamiento con recursos del FEEI del proyecto PINV 15-802 “Evaluación del impacto por atropellamiento de fauna de la Ruta Nº 9 Dr. Carlos Antonio López (Transchaco), tramo Remanso - Pozo Colorado Paraguay”. NM y FB agradecen al CONACYT por el constante apoyo a través del programa PRONII. A Pier Cacciali por proveer datos para la elaboración del mapa. Los autores expresan que no existen con-

Cuad. herpetol. 33 (2): 87-89 (2019) flictos de intereses relacionados al presente trabajo. Literatura citada

Andrade, R.O. & Silvano, R.A.M. 1996. Feeding behavior and diet of the Oxyrhopus guibei Hoge & Romano (Serpentes, Colubridae). Revista Brasileira de Zoologia 13: 143-150 Braz, H. & Manço, D. 2011. Natural nests of the false-coral snake Oxyrhopus guibei in southeastern Brazil. Herpetology Notes 4: 187-189. Cacciali, P.; Scott, N.; Aquino, A.L.; Fitzgerald, L.A. & Smith, P. 2016. The Reptiles of Paraguay: literature, distribution, and an annotated taxonomic checklist. Special Publications of the Museum of Southwestern Biology 11: 1-373.

Cei, J. M. 1993. Reptiles del noroeste, nordeste y este de la Argentina. Museo Regionale Scienze Naturale di Torino, Monografie 14: 1-949. Pizzatto, L.& Marques, O.A.V. 2002. Reproductive biology of the false coral snake Oxyrhopus guibei (Colubridae) from southeastern Brazil. Amphibia-Reptilia 23: 495-504. Sazima, I. & Abe, A.S. 1991. Habits of five Brazilian snakes with coral snake pattern including a summary of defensive tactics. Studies on Neotropical Fauna and Environment. 26: 159-169. Zaher, H. & U. Caramaschi. 1992. Sur le statut taxinomique d’Oxyrhopus trigeminus et O. guibei (Serpentes, Xenodontinae). Bulletin de Muséum National d’Histoire Naturelle 14: 805-827.

Recibida: 2 4 Abril 2019 Revisada: 0 7 Mayo 2019 Aceptada: 1 5 Mayo 2019 E d i t o r As o c i a d o : J. G o l d b e r g doi: 10.31017/CdH.2019.(2019-020)

Novedad zoogeográfica

Cuad. herpetol. 33 (2): 91-93 (2019)

Lowest altitudinal and fourth known record for Ninia pavimentata (Serpentes: Colubridae) in Honduras Cristopher A. Antúnez-Fonseca Departamento de Biología, Universidad Nacional Autónoma de Honduras en el Valle de Sula, Boulevard UNAH-VS, Sector Pedregal, San Pedro Sula, Cortés, Honduras. Locality- Honduras, Sierra de Omoa, Departamento de Cortés, Comunidad de Baracoa, (15°46’49.2’’N; 87°51’44.2’’ W, WGS84, 310 m elevation), (Fig. 1). 13 July 2018 at 21:34 h. Collected by Cristopher Antúnez and Selvin Serrano. We found a subadult female of N. pavimentata (UVS-V 01181, Fig. 2) in a rocky layer of a dry streambed bordered by Tropical Moist Forest (Holdrige, 1967), at a temperature of 24° C. The specimen was found in habitat not known to be associated with this species, namely Evergreen Tropical Broad-leaved Lowland Forest. The habitat was well drained forming dense and closed forest, with a canopy between 30 m and 40 m tall, with

herbaceous vegetation such as ferns, bromeliads, and epiphytic orchids and lianas of the family Araceae, mostly Araceae and Piperaceae shrubs, and trees of the species Vochysia hondurensis, Brosimun alicastrum, Bursera simarouba, Calophyllum brasilian var. rekoi, Cedrela odorata, Coccoloba anisophylla, Cordia alliodora, Ficus colubrinae, Ficus insipidae, and Ficus tonduzii (Mejia and House, 2002). From approximately 50 m outwards on either side of the dry streambed, the habitat was heavily deforested and replaced with small-scale subsistence agriculture, cattle ranching, and industrial developments. The specimen was deposited in the herpetological

Figure 1. Map of Honduras presenting the localities of Ninia pavimentata in the country. The black circles show the three oldest records, (higher elevation sites); BUAI=Buenos Aires, TXAT=Texiguat in Atlántida, TXYO=Texiguat in Yoro and the black square shows the new locality with lower elevation, BARA=Baracoa. Author for correspondence: cristopher.antunez@unah.edu.hn

C. Antúnez-Fonseca - Lowest altitudinal record of Ninia pavimentata

Figure 2. Subadult female Ninia pavimentata (UVS-V 01181), from the Baracoa, Sierra de Omoa, department’s Cortés, Honduras.

collection of the Museo de Historia Natural of the Universidad Nacional Autónoma de Honduras in the Valle de Sula (UVS-V). The following scale counts were recorded using the terminology of McCranie (2011): snout-cloacal length 122 mm; tail length 42 mm; ventrals 149; subcaudals 72; segmental count 221; supralabials 7/7, the third and fourth in contact with eye; loreal scale square; infralabials 7/7; temporals 1 + 2; and postoculars 2/2. The following coloration in life was noted: 55 dark bands on the right dorsal surface, 3 and 26 divided on the left side into two bands. The coloration in alcohol: dorsal part of the light gray body with dark gray transverse bands that disappear in the posterior portion of the tail, upper surface of the head peeled between brownish gray and dark gray, lower part of the supralabials creamy yellow, and the belly forms a grid with dark fillings in a scattered way. The characteristics are in accordance with those described in previous specimens (Smith and Campbell, 1996, Townsend et al., 2005; 2008). Comments- This record clarifies the altitudinal range of N. pavimentata and its preference for another type of low-altitude ecosystem, 770 m a.s.l. fewer than previously described, close to an area with high levels of human disturbance. The species is considered rare in the country, having been seen only in the Atlantic slope and the Omoa Mountain range. The present specimen was recorded in Baracoa in the Sierra de Omoa, approximately 46 kms northeast of the specimen from Buenos Aires, also in the Sierra de Omoa, approximately 66 kms and 71 kms 92

north west of the specimens from La Liberación in Atlántida and La Fortuna in Yoro (both in the RVS Texiguat), respectively. The new elevation recorded here increases the possibility that there may exist some connectivity between the populations of Sierra de Omoa and Nombre de Dios (RVS Texiguat) via the lowlands and isolated highlands that separate the two highland regions. Greater sampling efforts in protected areas such as the Jardin Botanico Lancetilla, the Refugio de Vida Silvestre Mico Quemado; the Parque Nacional Pico Bonito and other sites in Sierra de Omoa perhaps would serve to determine whether the Honduran population exists as two disjunct populations or not. The Ninia pavimentata apparently extends through Caribbean premontane wet and lowland moist forest, not unlike colubrids such as Dendrophidion rufiterminorum, Leptophis ahaetulla, and Tantilla schistosa and dipsadids such as Hydromorphus concolor, Tropidodipsas sartorii, and Xenodon rabdocephalus (McCranie, 2011; Townsend et al., 2012). The report of this species at an elevation of 310 m a.s.l. supports Smith and Campbell (1996) tentative identification of a specimen found in Guatemala near the border with Honduras, below 300 m, as N. pavimentata. The new distribution for N. pavimentata leaves Ninia espinali as the only species in the genus in Honduras that can be considered exclusive to middle and high lands, with a distribution from 1040 to 2242 m a.s.l.; Ninia diademata has a distribution from 0 to 1370 m a.s.l.; N. maculata from 540 to 1230 m a.s.l.; and finally, Ninia sebae with the widest altitudinal range in Honduras from 0 to

Cuad. herpetol. 33 (2): 91-93 (2019) 1740 m a.s.l. (McCranie, 2011). Sympatry between N. sebae and N. pavimentata has been registered (as well as of N. sebae with the other species within this genus). However, it would not unexpected to find that the two are sympatric also to N. diademata. Acknowledgments The author would like to thank: Daniel Germer for his support in field work and logistics; Selvin Serrano for his support with field work; Josue Ramos, Mario Solís, Jonathan Miller, Larry Wilson, Luis Herrera, Josiah Townsend and Omar Jímenez for their comments on the manuscript; Claudia Lardizabal for her help in the writing of the manuscript; Manfredo Turcios of Instituto Nacional de Conservación y Desarrollo Forestal, Areas Protegidas y Vida Silvestre (ICF) and Alex Vallejo of UNAH-VS for their work and support in processing the research permit, Resolución DE-MP-067-2018 and Dictamen DVS-008-2018. Literature cited

Holdridge, L.R. 1967. Life Zone Ecology. Revised ed. Tropical Science Center, San José, Costa Rica. McCranie, J.R. 2011. The snakes of Honduras: systematics,

distribution, and conservation. Society for the Study of Amphibians and Reptiles. Michigan. Mejía, T. & House, P. 2002. Mapa de ecosistemas vegetales de Honduras. Manual de Consultas AFE/COHDEFOR. Proyecto PAAR. Tegucigalpa. Ordóñez, M.T.M. & House, P. 2002. Mapa de Ecosistemas Vegetales de Honduras: Manual de Consulta. Tegucigalpa. Smith, B. E. & Campbell, J. A. 1996. The systematic status of Guatemalan populations of snakes allied with Ninia maculata (Reptilia: Colubridae). Proceedings of the Biological Society of Washington 109: 749-754. Townsend, J.H.; Butler, J.M.; Wilson, L.D.; Ketzler, L.P.; Slapcinsky, J. & Stewart, N.M. 2008. Significant range extension for the Central American colubrid snake Ninia pavimentata (Bocourt 1883). Herpetological Bulletin 106: 15-17. Townsend, J.H.; Wilson, L.D.; Medina-Flores, M.; AguilarUrbina, E.; Atkinson, B.K.; Cerrato-Mendoza, C.A.; Contreras-Castro A.; Gray L.N.; Herrera-B, L.A.; LuqueMontes, I.R.; McKewy-Mejía, M.; Portillo-Avilez, A.; Stubbs, A.L. & Austin, J.D. 2012. A premontane hotspot for herpetological endemism on the windward side of Refugio de Vida Silvestre Texíguat, Honduras. Salamandra 48: 92-114. Townsend, J.H; Wilson, L.D.; Plenderleith, T.L.; Talley, B.L. & Nifong, J.C. 2005. Ninia pavimentata (Squamata: Colubridae): an addition to the snake fauna of Honduras. Caribbean Journal of Science 41: 869-870.

Recibida: 2 2 E n e r o 2 0 1 9 Revisada: 0 6 Mayo 2019 Aceptada: 0 6 Mayo 2019 E d i t o r As o c i a d o : J. G o l d b e r g doi: 10.31017/CdH.2019.(2019-003)

Novedad zoogeográfica

Cuad. herpetol. 33 (2): 95-96 (2019)

Nuevo registro altitudinal de la rana de cristal Hyalinobatrachium fleischmanni (Boettger, 1893) (Anura: Centrolenidae) Emanuel Rodríguez Rojas, Pablo Marín Pacheco Ingeniería en Manejo Forestal y Vida Silvestre, Universidad Técnica Nacional, Sede Atenas, Costa Rica. Localidad- En el distrito de Palmira, de Zarcero, Alajuela, Costa Rica, coordenadas geográficas (10° 13’ 41” N; 84° 22’ 07” W). El día 10 de enero de 2019, se documenta un juvenil de Hyalinobatrachium fleischmanni en el río San Rafael, que es un afluente del río Tapesco. Comentarios- La familia Centrolenidae está compuesta por 14 especies reportadas para Costa Rica (Kubicki et al., 2015). En el cual, el género Hyalinobatrachium, destaca por tener las ranas de vidrios más transparentes, debido a que la membrana peritoneal es completamente transparente, por consiguiente, es posible observar algunos órganos como el corazón. Por este motivo, su nombre proviene del hyalos (vidrios) y batrachion (rana pequeña), apelando a la transparencia de la piel (Kubicki, 2007; Leenders, 2016). La especie Hyalinobatrachium fleischmanni, conocida comúnmente como la rana de vidrio fleischmann, es la especie centrolénido con mayor distribución en el neotrópico, abarcando geográficamente desde México hasta Ecuador (Delia et al., 2010; Cruz et al., 2017). En Costa Rica se encuentra en gran parte del territorio nacional, desde las vertientes del caribe, zona norte, valle central y pacifico central, entre un rango altitudinal de 100-1700 m s.n.m (Leenders, 2016). Esta rana pequeña es de hábitos nocturnos y de comportamiento arborícola; caracterizada por tener un dorso verde con pequeñas manchas amarillas, un iris color dorado y con una espina humeral ausente. Por lo cual, suele ser confundida con H. colymbiphyllum y H. chirripoi, Sin embargo, estas últimas se pueden distinguir por tener el corazón rojo visible, debido a la ausencia de pigmentación en el pericardio, a diferencia de Hyalinobatrachium fleischmanni que tiene el pericardio pigmentado, por lo que el corazón se visualiza de color blanco (Cisneros-Heredia & MCdiarmid, 2007; Melgarejo-

Vélez, 2010). La rana Hyalinobatrachium fleischmanni está asociada con la vegetación ribereña, siendo una especie de fácil observación lo largo de los arroyos lóticos. Asimismo, se considera la rana de cristal más común en el país, caracterizada por su gran adaptabilidad y resistencia a los cambios ambientales, logrando permanecer en áreas degradadas y con niveles sustanciales de contaminación (Muñoz y Dennis, 2013; Acosta, 2012). Se han registrado centrolénidos en alturas de más de 3000 m s.n.m en la cordillera de los Andes (Lynch, 2002; Cisneros-Heredia y MCdiarmid, 2007; Bernal y Lynch,2008). Sin embargo, en Costa Rica no se formaliza reportes de centrolénidos por encima de 1900 m. La especie que se ha encontrado a esta altitud es Espadarana prosoblepon (Savage, 2002; Kapelle, 2008). La rana Hyalinobatrachium fleischmanni ha sido reportada en altitudes desde el nivel del mar hasta 1800 m s.n. m (Kubicki, 2007; Frost, 2019). No obstante, el jueves 10 de enero de 2019 reportamos un juvenil de Hyalinobatrachium fleischmanni a los 2060 metros sobre el nivel del mar ampliando de esta manera su rango altitudinal establecido para Costa Rica. Asimismo, resulta oportuno mencionar, que es la primera especie de los 14 centrolénidos en alcanzar esta gradiente altitudinal en Costa Rica (Fig. 1). Literatura citada

Acosta, A. 2012. First record of Hyalinobatrachium fleischmanni (Boettger, 1893) (Anura: Centrolenidae) from the Caribbean region of Colombia. Check List 8: 794-795. Bernal, M. & Lynch, J. 2008. Review and analysis of altitudinal distribution of the Andean anurans in Colombia. Zootaxa 1826: 1-25 . Cisneros-Heredia, D. & MCdiarmid, R. 2007. Revision of the characters of Centrolenidae (Amphibia: Anura: Athesphatanura), with comments on its taxonomy and the description of new taxa of glassfrogs. Zootaxa, 1572: 1-82. Cruz, F.; Urgiles, V.; Sánchez, J.; Siddons, D. & Cisneros-Heredia, D. 2017. Southernmost records of Hyalinobatrachium

Autor para correspondencia: elrodriguezro@est.utn.ac.cr

Rodriguez Rojas & Marín Pacheco - Hyalinobatrachium fleischmanni en Costa Rica

Figura 1. A) Vista lateral de juvenil de H. fleischmanni en Palmira, Zarcero, Costa Rica. B) Vista dorsal. fleischmanni (Anura: Centrolenidae). Check List 13: 67-70. Delia, J.; Cisneros-Heredia, D.; Whitney, J. & MurrietaGalindo, R. 2010. Observations on the reproductive behavior of a neotropical Glassfrog, Hyalinobatrachium fleischmanni (anura: centrolenidae). South american Journal of Herpetology 5: 1-12. Frost, D.R. 2019. Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 6.0. Disponible en http://research.amnh. org/herpetology/amphibia/index.html. Ultimo acceso: 16 Julio 2019. Kapelle, M. 2008. Biodiversidad de los bosques de roble (encino) de la América tropical. Santo Domingo, Heredia, Costa Rica: Instituto Nacional de Biodiversidad (INBio). Kubicki, B. 2007. Glass frogs, Costa Rica . Santo Domingo de Heredia, Costa Rica: INBio Instituto Nacional de Biodiversidad. Kubicki, B.; Salazar, S. & Puschendorf, R. 2015. A new species of glassfrog, genus Hyalinobatrachium (Anura: Centrolenidae),

from the Caribbean foothills of Costa Rica. Zootaxa 3920: 69-84. Leenders, T. 2016. Amphibians of Costa Rica. Ithaca, New York: Zona Tropical Publication. Lynch, J. 2002. Análisis biogeográfico de los anfibios paramunos/ Biogeographic analysis of the amphibian fauna of the paramos. Caldasia 471-480 . Melgarejo-Vélez, E. Y.; Chávez-Ortiz, M.; Luría-Manzano, R.; Aportela-Cortes, D. & Galicia-Portano. 2010. Ampliación del área de distribución de la rana Hyalinobatrachium fleischmanni (Anura: Centrolenidae) en el estado de puebla y del límite septentrional de su distribución. Acta Zoológica Mexicana 26: 473-476. Muñoz, F. & Dennis, F. M. 2013. Amphibians and reptiles of Costa Rica. Ithaca. New York: Zona Tropical Publication. Savage, J. M. 2002. The amphibians and reptiles of Costa Rica: a herpetofauna between two continents, between two seas. University of Chicago press. Chicago.

Recibida: 2 4 Abril 2019 Revisada: 0 7 Mayo 2019 Aceptada: 1 5 Mayo 2019 E d i t o r As o c i a d o : J. G o l d b e r g doi: 10.31017/CdH.2019.(2019-020)

Normas de autor de Cuadernos de Herpetología (revisadas Feb./2015) Alcance y Política Editorial Cuadernos de Herpetología es una revista multidisciplinaria que lidera en Argentina la publicación de trabajos científicos relacionados con Anfibios y Reptiles, abarcando tópicos como: sistemática, taxonomía, anatomía, fisiología, embriología, evolución, ecología, genética, comportamiento, conservación, paleontología, etc. Comprende las siguientes secciones: Trabajos, Puntos de Vista, Notas y Novedades Zoogeográficas. Los idiomas aceptados son castellano, portugués e inglés. Cuadernos de Herpetología se publica dos veces al año, Mayo y Septiembre. Cuadernos de Herpetología no cobra a los autores por su publicación a excepción de manuscritos que contengan un número elevado de fotografías o gráficos en color estipulando un pago con los autores de acuerdo a los costos de edición de cada trabajo o acordando que puedan convertirse a escalas de grises en la versión impresa. Está disponible en formato electrónico como revista de Acceso Abierto (bajo la licencia Creative Commons Atribución-NoComercial 2.5 Argentina). Está disponible en formato papel para miembros de la Asociación Herpetológica Argentina y suscriptores de la revista. Envío de Manuscritos Los manuscritos deberán ser enviados por el sistema de Envíos en Línea del Portal de Publicaciones Científicas y Técnicas (PPCT). Para ello es necesario registrarse e identificarse para poder enviar manuscritos y para comprobar el estado de los mismos. Ingrese a la siguiente dirección <http://ppct.caicyt. gov.ar/index.php/cuadherpetol/user/register> y siga las instrucciones de registro. Debe registrarse bajo el rol de Autor para poder enviar manuscritos. Los manuscritos serán recibidos por el Director/Editor (director.cuadherpetol@gmail.com) quien los distribuirá entre los Editores Asociados. Los manuscritos que no sigan el estilo editorial no serán considerados para su publicación y serán devueltos a los autores. Números recientes de Cuadernos de Herpetología pueden ser consultados antes de enviar un manuscrito. A partir de 2015, el formato de la revista ha sufrido cambios sustanciales que se solicita sean tenidos en cuenta. La última versión de Normas de Autor está disponible en: <http://

ppct.caicyt.gov.ar/index.php/cuadherpetol/about/ submissions#authorGuidelines>. Presentación de Manuscritos Los trabajos deben ser originales y no deben haber sido enviados simultáneamente, o haber sido aceptados en otra revista. Los autores que someten un manuscrito para publicación aceptan la responsabilidad por todas las personas que son incluidas como autores del trabajo. Como parte del proceso de envío, los/as autores/as se comprometen a cumplir con todos los criterios que se nombran a continuación. Además, los/as autores/ as aceptan que los envíos que no cumplan con estas indicaciones pueden ser devueltos y/o rechazados por el Comité Editorial de la revista. 1. El trabajo presentado cumple con las “Normas de Autor” y “Aspectos generales en la preparación del manuscrito”. 2. El contenido del manuscrito ha sido tácita o explícitamente aprobado por las autoridades responsables donde se realizó la investigación y/o trabajo de campo. 3. El trabajo no ha sido publicado en ningún medio y no será enviado a otra revista científica o a cualquier otra forma de publicación, mientras dure la evaluación en Cuadernos de Herpetología. 4. Todos los autores son responsables del contenido del artículo. 5. Todos los autores manifiestan tácita o explícitamente si hubo o no, conflicto de intereses. 6. Si el trabajo incluye gráficos, tablas, o grandes secciones de texto que se han publicado anteriormente, el/los autor/es han obtenido el permiso escrito del propietario del copyright original para reproducir estas partes de artículos en el manuscrito actual, tanto en línea como en la publicación impresa de la revista. 7. Se detallan todas las fuentes de financiamiento. 8. La redacción de los resúmenes en el idioma que ha sido redactado el artículo y en idioma inglés, con palabras clave y con una extensión 145

que no supere lo señalado en las políticas de secciones para cada tipo de artículo. 9. Se ha cumplimentado el listado de verificación antes del envío del material. Una vez recibidos, los manuscritos serán sometidos a un proceso de revisión, arbitraje y dictamen, siendo enviados a un Editor Asociado quien a su vez seleccionará dos revisores especialistas en la temática del manuscrito. El proceso de dictamen de los pares revisores guarda estrictamente el anonimato de los mismos. Normas de Autor Normas éticas Las Normas éticas para la publicación existen para asegurar publicaciones científicas de alta calidad; que los autores reciban crédito por sus ideas; y para garantizar la confianza del público en los hallazgos científicos. La Asociación Herpetológica Argentina es Miembro de Publication Integrity & Ethics (PIE) y se rige por sus guías y códigos de conducta adhiriendo a sus directrices sobre prácticas idóneas (http://www. integrity-ethics.com/). Cuadernos de Herpetología se ha comprometido a publicar material sólo original, es decir, material que no ha sido publicado, ni está bajo revisión en otros sitios o revistas. Todos los autores del manuscrito deben haber realizado una importante contribución científica a la investigación mencionada en el trabajo y haberlo aprobado tácitamente. Los manuscritos que hayan fabricado o falsificado resultados (incluyendo la manipulación de imágenes y figuras) y los manuscritos que se consideren haber sido plagiados de manuscritos de otros autores (publicados o no publicados) incurrirán en sanciones. Las sanciones incluyen (i) Rechazo inmediato del manuscrito. (ii) Rechazo inmediato de todo otro manuscrito sometido a la revista por alguno de los autores del manuscrito infractor. (iii) Prohibición para todos los autores a nuevas presentaciones a la Cuadernos de Herpetología, ya sea individualmente o en combinación con otros autores del manuscrito infractor, así como en combinación con cualquier otro autor. Esta prohibición se impondrá durante un mínimo de 2 años. El proceso de revisión y dictamen El proceso de revisión y dictamen contempla 4 etapas principales correlativas: 1) evaluación preliminar del tema, la calidad y la presentación del manuscrito (a 146

cargo del Director/Editor); 2) evaluación del contenido del manuscrito a cargo de 2 árbitros externos y del Editor Asociado; 3) dictamen de los árbitros y del Editor Asociado indicando que el trabajo ha sido: (i) rechazado sin opciones de enviarlo nuevamente; (ii) evaluado con correcciones mayores que permitirá la revisión de las mismas por los autores que podrán reenviar el manuscrito corregido para una nueva ronda de revisión; (iii) evaluado con cambios menores que deberán ser incorporados por los autores antes de la aceptación definitiva del artículo y (iv) aceptado sin cambios. El/los autores será/n informado/s –en un plazo estimado de 4 semanas– sobre los resultados de la evaluación y los pasos a seguir en caso de que el manuscrito sea evaluado con correcciones o aceptado para su publicación. Aspectos Generales en la Preparación del Manuscrito Manuscrito.- Preferiblemente el manuscrito consistirá de un archivo incluyendo el texto, en formato Word o RTF. Las imágenes se enviarán en archivos independientes con formato JPG; durante el proceso de revisión se aceptarán gráficos de menor calidad. Si el trabajo es aceptado, deberá enviarse los gráficos en buena calidad, en formatos JPG. Los manuscritos deberán ser redactados a doble espacio, dejando márgenes amplios y numerando tanto las páginas como las líneas de texto en forma continua a partir del resumen y hasta las leyendas de tablas y figuras (sin reiniciar la numeración en cada página). Se debe dejar sangría al comienzo de cada párrafo. No separar párrafos entre sí con espacios extras. Los nombres científicos deben ir en itálica, los grupos taxonómicos (Ejemplo; Squamata: Teiidae) y referencias geográficas con la primera letra en mayúscula. Los títulos deben ir solamente con la primera letra en mayúscula y sobre el margen izquierdo, los subtítulos en minúscula y negrita sobre el margen izquierdo. La primera página debe indicar: 1) Título completo con la primera letra en mayúsculas y el resto en minúsculas; 2) Nombre completo de los autores (Nombre y Apellido consecutivamente) sólo con mayúsculas la primera letra del nombre y del apellido con superíndice numérico para indicar la dirección; 3) Direcciones de los autores incluyendo una dirección de correo electrónico solamente para el autor para la correspondencia; 4) Nombre del o los autores abreviado para encabezado de página (si es uno o dos nombres indicar inicial y apellido en ma-

yúscula; si son tres o más indicar la inicial del primer nombre y el apellido del primer autor en mayúscula seguido de et al.) seguido del Título abreviado (no más de cuarenta caracteres contando los espacios). Los Trabajos deben estructurarse de la siguiente manera: Título, Autor o Autores, Resumen, Abstract, Introducción, Materiales y Métodos, Resultados (pudiendo ser Resultados y Discusión, o Resultados, Discusión y Conclusiones), Agradecimientos (opcional), Literatura Citada, Leyendas de Tablas y Figuras y Tablas y Figuras (ambas con la numeración correspondiente a las leyendas). Los Puntos de Vista pueden estructurarse de la misma manera que los Trabajos aunque queda a consideración del/los autor/es organizar el manuscrito de otra manera incluyendo otras secciones o excluyendo algunas salvo el Resumen, los Agradecimientos y la Literatura citada que deben tener el formato indicado más abajo. Las Notas no deben dividirse en secciones, salvo el Abstract, los Agradecimientos y la Literatura citada que deben tener el formato indicado más abajo. Título: Debe ser breve, autoexplicativo. Resumen: Debe ser conciso, describiendo los principales resultados y las conclusiones; deben evitarse las citas bibliográficas. La extensión no debe superar las 300 palabras para Trabajos y Puntos de Vista. Se redactará en el idioma en que se escribió todo el manuscrito. Palabras clave: hasta cinco y preferentemente que no figuren en el titulo. Cada una debe ir en mayúsculas y separadas por punto y coma. Abstract: Debe ser redactado en idioma inglés. Debe llevar el mismo contenido y extensión que el Resumen para los Trabajos y Puntos de Vista y 150 palabras para las Notas. Antes del texto deberá llevar el título del manuscrito traducido al idioma inglés. Si el manuscrito ha sido redactado en idioma inglés los autores podrán optar por un resumen en los otros idiomas aceptados (castellano o portugués). Esta opción no se aplica en el caso de las Notas. Key words: Debe llevar el mismo contenido que las Palabras clave pero en idioma inglés. Referencias bibliográficas en el texto: el formato a

seguir será: Apellido del/los autor/es en mayúsculas y minúsculas con el año separado por una coma y todo entre paréntesis. Cuando se trate de dos autores, ambos apellidos estarán separados por “y”. Ejemplo: (Reig y Limeses, 1963). Cuando sean más de dos autores, debe indicarse el apellido del primero seguido de “et al.”. Ejemplo: (Reig et al., 1990). En el texto, las listas de autores deben ordenarse cronológicamente (separados por “;”). Agradecimientos: deben ser breves e incluir las fuentes de financiamiento si las hubiere. Si el estudio requiere de permisos legales el organismo que otorgó los permisos debe indicarse y la identificación del permiso si existiere (números o códigos). Las referencias personales deben indicarse con el Apellido y la inicial del primer nombre solamente. Literatura citada: Los autores deberán ser cuidadosos de agregar en la literatura citada todos los trabajos indicados en el texto y viceversa. Debe estar en orden alfabético, sin números. El o los apellidos deben escribirse con mayúsculas y minúsculas. Para las publicaciones periódicas el formato a seguir será: en primer lugar el apellido del primer autor, coma, seguido por las iniciales de su nombre seguidas por un punto y sin espacios entre las iniciales; luego el apellido del siguiente autor seguido por las iniciales de los nombres; los autores se separan con puntos y comas y el último con “&”. Luego del último autor punto, año de publicación, punto, título del artículo, punto, nombre completo de la revista en itálica, volumen, dos puntos y páginas separadas por un guión. El nombre de la revista se escribe completo y en itálica. Ejemplo: Vega, L.E.; Chañi, J.M. & Trivi de Mandri, M. 1988. Observations on the feeding habits of Ameiva ameiva (Sauria: Teiidae). Herpetological Review 19: 53-54. Los libros o publicaciones no periódicas seguirán el siguiente formato: Autor, año. Título. Editor y/o editorial. Ciudad de edición. Ejemplo: Pisanó, A. & Barbieri, F.D. 1977. Anatomía Comparada de los Vertebrados. Eudeba. Buenos Aires. Si es capítulo de libro debe ir: Autor. Año. Título del capítulo: páginas del capítulo. «En:» Editor/es seguido de (ed/s.), Título del libro. Editorial, Ciudad de edición. Ejemplo: 147

Campbell, H.W. & Christman, S.P. 1982. Field Techniques for Herpetofaunal Community Analysis: 193-200. En: Scott, N.J. Jr. (ed.), Herpetological communities: A symposium of the Society for the Study of Amphibians and Reptiles and Herpetologists’ League, August 1977. U.S. Fish and Wildlife Service Research Report 13. Washington, D.C. Si es un recurso publicado en internet, y suficientemente reconocido como material válido de consulta debe ir: Autor, año. Título. Versión (fecha de la versión si la tuviere). «Disponible en: » (dirección http://). Último acceso: (fecha de la última visita a la página o al recurso. Ejemplo: Frost, D.R. 2014. Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 6.0. Disponible en: http://research.amnh.org/herpetology/amphibia/index.html. Último acceso: 12 diciembre 2014. Los resúmenes de Congreso, Jornadas o Reuniones que no hayan sido publicados en revistas periódicas o Anales de Congresos que posean ISBN o ISSN no serán consideradas como citas y deberán indicarse en el cuerpo del texto como comunicaciones personales o datos no publicados. Apéndices. Si correspondiera, luego de la literatura citada se incluirán apéndices (numerados en formato arábigo) para detallar materiales examinados, listados de localidades, etc. No se aceptarán manuscritos de revisión taxonómica o sistemática sin el correspondiente apéndice de especímenes estudiados con los correspondientes acrónimos de la institución donde se encuentran depositados. Alternativamente, podrán listarse en alguna sección del texto o como tablas. Leyendas de Tablas y Figuras: Deben referirse primero las Tablas y luego las Figuras. Tablas: comprenden datos numéricos o alfanuméricos. Deben ser elaboradas utilizando un editor de texto que permita construir tablas y no utilizar tabulaciones ni espaciados para separar columnas. No incluya líneas verticales. Consulte un formato de Tabla publicado en un artículo reciente de Cuadernos de Herpetología para seguir el formato. Las tablas deben estar numeradas correspondiendo al número de las leyendas. En el texto deben citarse con la primera letra en mayúscula. Ej.: Las especies 148

se distribuyeron diferencialmente en sectores bajos o altos (Tabla 1). Figuras: Comprenden los dibujos, mapas, gráficas o fotos. Como originales se aceptarán imágenes digitalizadas con un mínimo de 300 ppp y en formato JPG. La numeración de las figuras debe corresponder a sus leyendas. El tamaño de las figuras no debe exceder de 30 x 20 cm; las proporciones deseadas son 1,5 x 1. Si varios gráficos se reúnen en una misma Figura deben ser lo más homogéneos posibles (mismas escala de ejes y evitar repetir títulos de ejes). Explicar todos los símbolos utilizados. Se permite el envío de imágenes en color. En el texto deben citarse con la primera letra en mayúscula y abreviado. Ej: Sólo en un sitio no fue registrada ninguna especie (Fig. 1). Las Novedades Zoogeográficas deberán estructurarse de la siguiente forma: Título: Incluyendo el nombre científico del taxón, con mención del autor del taxón. Autor(es): Nombre, dirección profesional, correo electrónico del autor para correspondencia. Localidad: debe hacer mención del País, Provincia, Departamento, Localidad, y Coordenadas geográficas (o coordenadas de un sitio cercano). Pueden mencionarse más de una localidad relacionada. Fecha de colección. Colector. Colección de depósito y número del ejemplar de referencia: (dar preferencias a los acrónimos sugeridos por Levinton et al., (Copeia, 1985 (3): 802-832). Los autores son los responsables de la correcta identificación del material. Comentarios: Deben ser breves, de índole biogeográfica (extensión de rango), que complementen los datos de captura (microhábitat, comportamientos, etc.) y bibliografía en la que se basan (v. g. última revisión). Literatura Citada: debe tener el mismo formato indicado más arriba. Es política de Cuadernos de Herpetología y de la Asociación Herpetológica Argentina hacer referencia concreta del material biológico examinado; por ello debe consignarse al menos material de referencia (Voucher) e institución pública donde está depositado el mismo. Los acrónimos deberán seguir cuando sea posible Leviton et al. (op. cit.).

Cuadernos de

HERPETOLOGÍA VOLUMEN 33 - NUMERO 2 - SEPTIEMBRE 2019 ppct.caicyt.gov.ar/index.php/cuadherpetol/

VOLUMEN 33 - NUMERO 2 Ultraestructura y ontogenia de un tendón digital en tres especies de anuros Miriam Corina Vera, Virginia Abdala, J. Sebastián Barrionuevo, María Laura Ponssa

Actividad vocal diaria y su relación con claves ambientales en un ensamble de anuros en las Yungas de Jujuy, Argentina Martín Boullhesen, María J. Salica, Laura C. Pereyra, Mauricio S. Akmentins

New prey items in the diet of snakes from the Yucatán Peninsula, Mexico Rubén Alonso Carbajal-Márquez, Christian M. García-Balderas, Tania Ramírez-Valverde, J. Rogelio Cedeño-Vázquez, Nidia Gabriela Blanco-Campos

Nuevas citas de Squamata (Gekkonidae, Phyllodactylidae y Dipsadidae) para la provincia de Tucumán, Argentina Gustavo J. Scrocchi, Juan Carlos Stazzonelli, Paula Cabrera

Records of morphological abnormalities of anuran limbs from Paraguay Brogan L. Pett, Joseph Sarvary, Harry-Pym Davis, Paul Smith, Karina Atkinson

Secuencia de cópula o parada nupcial de la lagartija Liolaemus tenuis (Duméril y Bribon 1837) (Iguania: Liolaemidae) en el estero El manzano, San José de Maipo, Chile Francisco J. González-Candia

Lowest altitudinal and fourth known record for Ninia pavimentata (Serpentes: Colubridae) in Honduras Cristopher A. Antúnez-Fonseca

Nuevo registro altitudinal de la rana de cristal Hyalinobatrachium fleischmanni (Boettger, 1893) (Anura: Centrolenidae) Emanuel Rodríguez Rojas, Pablo Marín Pacheco

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