Propiedades beneficiosas para la salud que aportan las frutas y hortalizas.

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1.13. PROPIEDADES BENEFICIOSAS PARA LA SALUD QUE APORTAN LAS FRUTAS Y HORTALIZAS Cómo incrementarlas y mantenerlas 1María

Serrano y 2Daniel Valero

m.serrano@umh.es daniel.valero@umh.es 1

Dept. Biología Aplicada, 2Dept. Tecnología Agroalimentaria, Escuela Politécnica Superior de Orihuela, Universidad Miguel Hernández

Índice 1. 2. 2.1. 2.2. 2.3. 2.4. 3. 4.

Introducción Beneficios para la salud de los frutos y hortalizas Fenoles Antocianinas Carotenoides Ácido ascórbico Cómo incrementar o mantener las propiedades antioxidantes y los beneficios para la salud de los frutos y hortalizas Conclusiones

2 2 3 5 7 8 9 9

Resumen En los últimos años existen cada vez más evidencias científicas que indican la relación existente entre alimentación y salud. En este sentido la dieta mediterránea se considera como una dieta saludable. Esto es debido a que esta dieta se caracteriza por contener una elevada proporción de alimentos de origen vegetal, como cereales, legumbres, frutas y hortalizas y baja proporción de carnes y pescados y sobre todo de productos derivados de la bollería industrial. Además, los frutos y hortalizas contienen diversos fitoquímicos, relacionados con el metabolismo secundario de las plantas, como son los fenoles y los carotenoides, que poseen propiedades antioxidantes y beneficios para la salud del consumidor. Estos compuestos se encuentran en concentraciones diferentes en las diferentes especies vegetales e incluso existen diferencias importantes en cuanto a su concentración entre variedades de una misma especie. Además, suelen sintetizarse en cantidades más elevadas durante el proceso de maduración del fruto, y también como respuesta a determinados tratamientos. En este capítulo se comentarán algunos de estos beneficios para la salud atribuidos a los fenoles, antocianinas, carotenoides y ácido ascórbico, así como su contenido en diferentes especies y variedades y la importancia de la poscosecha en su mantenimiento desde la recolección hasta el consumidor.

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1. Bases de la tecnología poscosecha

1. Introducción En los últimos años cada vez más son más numerosos los estudios científicos que ponen de manifiesto las propiedades beneficiosas para la salud del consumo de frutas, hortalizas y legumbres. Es decir, las dietas ricas en productos vegetales se han relacionado con una disminución del riesgo de padecer enfermedades degenerativas, como enfermedades cardiovasculares, Alzheimer, varios tipos de cáncer, diabetes, etc. (Slavin y Lloyd, 2012; Martin et al., 2013; Baena-Ruíz y Salinas-Hernández, 2014). Estas enfermedades son acentuadas por los radicales libres, los cuales se generan en las células en sus procesos metabólicos normales y a pesar de que las células poseen mecanismos para su eliminación, bajo determinadas circunstancias pueden acumularse y entonces causan oxidaciones en los componentes celulares, como lípidos, proteínas y ácidos nucléicos, que desencadenan y/o aceleran el desarrollo de las enfermedades mencionadas anteriormente. En este sentido, los frutos y hortalizas se consideran alimentos funcionales, ya que además de compuestos nutritivos como azúcares, almidón, ácidos orgánicos, minerales, lípidos, proteínas, etc., poseen otros compuestos antioxidantes capaces de neutralizar o atrapar los radicales libres, entre los que se encuentran la fibra, los compuestos fenólicos, los carotenoides, la vitaminas C, A y E y los esteroles, fundamentalmente (Slavin y Lloyd, 2012; Martin et al., 2013, Willett y Stampfer, 2013). Por ello, desde diferentes foros relacionados con la salud y la alimentación se recomienda el consumo de cinco piezas de fruta y/o hortalizas al día, lo que se conoce como “5 al día”.

2. Beneficios para la salud de los frutos y hortalizas Estos beneficios para la salud que nos aportan los frutos y hortalizas se atribuyen a la adaptación de nuestro sistema digestivo a lo largo de la evolución, que tuvo lugar durante un período de tiempo de 2,5 millones de años, en el Paleolítico, durante el cual la dieta del hombre primitivo era rica en alimentos de origen vegetal, frutos silvestres carnosos y secos, tubérculos y raíces y con bajo contenido en productos de origen animal, lo que se conoce como la paleodieta (Figura 1).

Figura 1. Paleodieta o dieta del hombre primitivo

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1.13. Propiedades beneficiosas para la salud que aportan las frutas y hortalizas

2.1. Fenoles

200

-1

Fenoles totales (mg eq. ác. gálico 100 g P.F.)

Los compuestos fenólicos son un grupo muy numeroso y complejo de compuestos vegetales, que participan en las respuestas defensivas de la planta contra diferentes tipos de estrés y contribuyen al sabor y color en los alimentos derivados de las plantas. Numerosos estudios epidemiológicos han mostrados efectos beneficiosos de los fenoles disminuyendo el riesgo de enfermedades cardiovasculares, de ciertos tipos de cáncer, la acumulación de grasas, así como efectos antiinflamatorios y antimicrobianos, debido a su capacidad antioxidante (Andriantsitohaina et al., 2012; Álvarez-Suárez et al., 2014). No obstante, el contenido en fenoles totales varía considerablemente entre los diferentes frutos y hortalizas (Valero y Serrano, 2010), de 15 a más de 200 mg/100 g de peso fresco, como se muestra en la figura 2, en la que se puede observar que los frutos con mayor contenido en fenoles son las granadas, uvas moradas, cerezas y pimiento rojo y entre las hortalizas destaca la col lombarda.

180 160 140 120 100 80 60 40

A Al cel Be cac ga re ho ng fa C en al a C aba s an c ón ín ig os Es C p o G ina l ui ca sa Lo nt m es ba r Pe da pi To no Za ma na te ho ria

C Al iru ba e ri C Ciru la G coq iru e o u el la ld e a P en Bl re J ac si k ten Am t C ber e G rez ra a na d Li a m N ón ar a P nj M om a el el oc o ot ó M n e Pl lón U á v ta U a b no Pi va lan m m ca ie or Pi nto ada m ve ie rd nt e M o an ro za j na K o G iw ol i de n

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Figura 2. Contenido en fenoles totales en diferentes frutos y hortalizas característicos de la dieta mediterránea

Además, el contenido en fenoles aumenta durante la maduración en frutos como ciruelas (Díaz-Mula et al., 2008), cerezas (Días-Mula et al., 2009) y pimientos (Serrano et al., 2010) y dado que los fenoles poseen propiedades antioxidantes, los mayores beneficios para la salud se alcanzarán si los frutos se consumen en un estado óptimo de maduración. Además, existen diferencias importantes entre variedades, como se muestra en la figura 3, para 11 variedades de cereza, en las que el contenido en fenoles fue menos de 100 mg/100 g de peso fresco en la variedad ‘Brooks’ y casi 200 mg/100 g de peso fresco en la variedad ‘Sonata’.

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1. Bases de la tecnología poscosecha

Brooks Cristalina Newstar Santina Somerset Nº 57 NY-6479 Prime Giant Sonata Sunburst Sweetheart

-1

Total Phenolics (mg 100 g) g ) totales (mg/100 Fenoles

180 160 140 120

Sonata

Brooks

100 80 60 50

60

70

80

Días desde plena Dayslaafter fullfloración blossom Figura 3. Contenido en fenoles totales en 11 variedades de cereza, durante su crecimiento y maduración en el árbol hasta la recolección en estado de maduración comercial

El contenido en fenoles totales también es elevado en los frutos cítricos, con concentraciones próximas a los 150 mg/100 g de peso fresco en diferentes variedades de naranja, en el pomelo ‘March’ y en el limón ‘Fino’, y significativamente más bajos en las variedades de mandarina. En estos frutos cítricos, al igual que en muchos otros, la actividad antioxidante de los zumos se correlacionó significativamente con el contenido en fenoles totales (Figura 4). Limones

Naranjas

y=0.91x-15.82; r2=0.640

Pomelos

150

100

150

Lima

AAT-H (mg 100 g-1)

-1

FenolesTotales (mg 100 g )

175

Mandarinas

50 Cidro

125 100 75 50 25

a o h ú eli a a d a a a a te te ro Fin Vern Lim stian a La La añad uin entin tsum ndin y Re Mars axim Cid g m a i ave C u n l M c Sa ern Rub Sa Cle Sa alen l N H V ave N

25

50

75

100 125 150 175

Fenoles Totales (mg 100 g-1)

Figura 4. Contenido en fenoles totales en diferentes especies y variedades de frutos cítricos y correlación entre el contenido en fenoles y la actividad antioxidante de los zumos (AAT-H)

Numerosos estudios, realizados con cultivos celulares, animales y humanos, muestran que los fenoles de los cítricos benefician la formación de los huesos, aumentando los factores celulares que estimulan el funcionamiento de los osteoblastos (células encargadas de la formación del hueso) y disminuyendo los factores implicados en la división de los osteoclastos (cálulas que destruyen el hueso), por lo que los huesos son más fuertes y disminuye el riesgo

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1.13. Propiedades beneficiosas para la salud que aportan las frutas y hortalizas

de fractura (Shen et al., 2012). También se ha encontrado un efecto anticancerígeno en los fenoles de los cítricos, ya que inducen apoptosis y disminuyen la proliferación en las células tumorales de colon, pulmón, ovario, próstata, etc. (Grosso et al., 2013; Zhang et al., 2014). Lo fenoles también tienen efectos beneficiosos disminuyendo la acumulación de grasa en los tejidos adiposos, así como el tamaño de los adipocitos (Nakajima et al., 2014), por lo que contribuyen a incrementar las pérdidas de peso de las dietas hipocalóricas. Por otra parte, las hortalizas también son ricas en compuestos fenólicos, los cuales, junto con su alto contenido en fibra, son los principales responsables de sus propiedades beneficiosas para la salud. Entre las hortalizas, destacan la alcachofa y el brócoli, seguidos por la lombarda y el pimiento, tanto en estado verde como en rojo, que como se muestra en la figura 5 tienen un contenido en fenoles superior al de otras hortalizas de consumo frecuente en la dieta mediterránea. Además, en este estudio realizado por nuestro grupo de investigación, se comprobó que los extractos obtenidos a partir de estas hortalizas tenían una actividad antioxidante total directamente relacionada con su contenido en fenoles (Figura 5), lo que indica que, al igual que en los frutos, también en las hortalizas son los fenoles los principales compuestos con propiedades antioxidantes (Valero y Serrano, 2010).

Figura 5. Contenido en fenoles totales en diferentes hortalizas y correlación entre el contenido en fenoles y la actividad antioxidante de sus extractos (AAT-FH).

2.2. Antocianinas Las antocianinas son unos de los principales fenoles con actividad antioxidante y son muy abundantes en frutos rojos o azulados, como cerezas, fresas, ciruelas, frambuesas, grosellas, moras, uvas, etc., en los que son responsables de su color. En estos frutos el contenido en antocianinas aumenta con la maduración, aunque existen diferencias importantes entre variedades en la concentración que se alcanza en el fruto maduro, como se muestra en la figura 6 para 11 variedades de cerezas, en el que se muestra que puede haber diferencias de hasta cinco veces en la concentración de antocianinas de unas variedades a otras, lo cual es sorprendente, tenido en cuenta que todas estas variedades tienen una coloración roja intensa.

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1. Bases de la tecnología poscosecha

Figura 6. Evolución del contenido en antocianinas totales en 11 variedades de cereza, durante el desarrollo del fruto en el árbol y hasta la recolección en estado de maduración comercial (Datos tomados de Díaz-Mula et al., 2009).

Debido a las propiedades antioxidantes de las antocianinas, el consumo de frutos como arándanos, fresas o frambuesas disminuye la oxidación lipídica y del ADN, el nivel de triglicéridos, el colesterol total y en particular el colesterol LDL, que es el que se deposita en las paredes de las arterias y venas, formando la placa de ateroma y pudiendo llegar a ocasionar su obstrucción, mientras que aumenta el nivel del colesterol HDL, que es el que contribuye a la eliminación del colesterol LDL de las paredes internas de las venas, lo que en definitiva disminuye el riesgo de sufrir trombosis o infarto de miocardio (Álvarez-Suárez et al., 2014). También se ha encontrado un efecto beneficioso de las antocianinas disminuyendo la acumulación de grasas (Titta et al., 2010). En un estudio realizado con diferentes variedades de gradas del Banco de Germoplasma del Dr. Melgarejo, de la EPS de Orihuela se comprobó que su contenido en antocianinas y fenoles totales variaba significativamente entre ellas y estas diferentes concentraciones eran las responsables de la diferente capacidad antioxidante de sus arilos (Figura 7). Por tanto, el contenido en fenoles y en antocianinas debe ser un factor muy importante para tener en cuenta cuando se seleccionan nuevas variedades, por las diferencias tan importantes que existen, no sólo entre especies sino entre variedades de una misma especie (Díaz-Mula et al., 2008; 2009).

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1.13. Propiedades beneficiosas para la salud que aportan las frutas y hortalizas

Figura 7. Actividad antioxidante en los arilos de diferentes variedades de granada, de los grupos ácidas, agridulces y dulces, en los que se incluyen las Valencianas y las Mollares.

2.3. Carotenoides Los carotenoides son otro grupo de pigmentos responsables del color amarillo o anaranjado de los frutos cítricos, melocotones, albaricoques o ciruelas amarillas y del color rojo del tomate y pimiento y también poseen una elevada capacidad antioxidante (Serrano et al., 2010). En la figura 8 se muestra la concentración de carotenoides totales en los zumos de cítricos de diferentes especies y variedades, encontrándose las mayores concentraciones en la naranja ‘Valencia Late’ y en el pomelo ‘Ruby Red’, más de 3 mg/100 g, y las más bajas en los pomelos blancos ‘Marsh’ y ‘Máxima’. Estos carotenoides son fundamentalmente β-criptoxantina y β caroteno. Además, la concentración de carotenoides se correlaciona con la actividad antioxidante total de la fracción liposoluble (AAT-L) de los zumos de los cítricos (Figura 8). 40

Naranjas

y=9.3x+0.31; r2=0.955

-1

Carotenoides Totales (mg 100 g )

Pomelos

Mandarinas

30 AAT-L (mg 100 g -1)

3

2

20

10

1 Limones Lima

Cidro

o a ú a h a d a a a a te te ro eli Fin Vern Lim stian a La e La añad uin entin tsum ndin y Re Mars axim Cid v lu nci C ang lem Sa rna ub M a a R e S C S ale lN H V ave N

0.5

1.0

1.5

2.0

2.5

3.0

3.5

-1

Carotenoides Totales (mg 100 g )

Figura 8. Concentración de carotenoides totales en los zumos de diferentes especies y variedades de cítricos y su correlación con la capacidad antioxidante de la fracción lipofílica de sus extractos

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1. Bases de la tecnología poscosecha

El licopeno es un pigmento dl grupo de los carotenoides, responsable del color rojo de los tomates, que como se muestra en la figura 9 se sintetiza en las últimas fases del desarrollo del fruto en la planta o después de la recolección, ya que el tomate tienen una maduración de tipo climatérico y los procesos asociados con la maduración, como la síntesis de licopeno y de aromas, así como los procesos de ablandamiento son regulados por la hormona etileno y pueden ocurrir después de que el fruto haya sido separado de la planta, si la recolección se efectúa cuando el fruto ha alcanzado su estado fisiológico adecuado (Serrano et al., 2008).

10

2

2.0

y = 0.07 x + 0.70 R =0.978

2.0 1.5 1.0 0.5

1.5

0.0 -10

-5

0

5

10

15

20

Colour a*

1.0 0

Lycopene (mg 100 g -1)

Colour a*

20

Lycopene (mg 100 g -1 fw)

30

0.5

-10

Green

Breaker

Turning

Pink

Light Red

Red

Tomato Ripening Stages Figura 9. Parámetro a* del color, que indica cambios de verde a rojo y concentración de licopeno en tomates en diferentes estados de maduración. La figura inserta muestra la correlación entre ambos parámetros

Este pigmento de carácter lipofílico posee una elevada capacidad antioxidante que le otorga beneficios para la salud. Así, se han encontrado efectos beneficiosos del licopeno sobre enfermedades cardiovasculares, osteoporosis, y algunos tipos de cáncer, ya que el licopeno disminuye la división de las células cancerígenas y la formación de los vasos sanguíneos necesarios para el desarrollo del tumor (Tanaka et al., 2012; Zu et al., 2014). 2.4. Ácido ascórbico El ácido ascórbico desempeña un papel imprescindible como vitamina C, relacionado con la síntesis de colágeno, molécula fundamental para mantener la elasticidad en venas y arterias, por lo que su deficiencia provoca rotura de vasos que se manifiesta como hematomas, encías sangrantes, dientes flojos, etc. (enfermedad del escorbuto). Pero además de su papel como vitamina C, el ácido ascórbico tiene otros beneficios para la salud, atribuidos a su capacidad antioxidante, como son la disminución del colesterol (disminución del colesterol LDL y aumento de colesterol HDL) y los triglicéridos, el aumento de la actividad fibrolítica, lo que disminuye el riesgo de trombosis y la protección del sistema inmune (Sharma, 2013).

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1.13. Propiedades beneficiosas para la salud que aportan las frutas y hortalizas

3. Cómo incrementar o mantener las propiedades antioxidantes y los beneficios para la salud de los frutos y hortalizas El objetivo general de la poscosecha es que los frutos y hortalizas lleguen al consumidor con elevados estándares de calidad, relacionados con su aspecto visual y con sus propiedades organolépticas y nutritivas. Sin embargo, tal y como se ha `puesto de manifiesto en los apartados anteriores de este capítulo, un aspecto muy importante para tener en cuenta es el contenido en compuestos bioactivos con propiedades antioxidantes, ya que son ellos los principales responsables de los beneficios para la salud que nos aporta el consumo de estos productos vegetales. Como se ha visto anteriormente, estos compuestos antioxidantes aumentan durante la maduración del fruto en la planta (Díaz-Mula et al., 2008; 2009; Serrano et al., 2010), por lo que para conseguir frutos con máximo beneficio se deben de recolectar en un estado apropiado de maduración. Sin embargo, la vida útil de los frutos recolectados en este estado de maduración será más limitada, ya que los procesos de sobre-maduración, que conllevan una pérdida de calidad ocurrirán más rápidamente. Por tanto, el reto de la poscosecha será emplear las estrategias de conservación y las tecnologías más eficientes para preservar la calidad de estos frutos recolectados en su estado óptimo de calidad. Por otra parte, recientemente se está investigando sobre el empleo d tratamientos con compuestos naturales presentes en las plantas, como salicilatos, jasmonatos o ácido oxálico, que aplicados durante el desarrollo del fruto en la planta tienen efecto incrementando el contenido de compuestos bioactivos como los fenoles o las antocianinas. Algunos ejemplos de estos efectos obtenidos con los tratamientos con estos compuestos en frutos como cerezas, ciruelas, limones y uvas se comentan en el capítulo 1.14. de este libro.

4. Conclusiones Tal y como se ha comentado en este artículo, existen numerosas evidencias científicas sobre los beneficios para la salud que nos aporta el consumo de frutas y hortalizas. Sin embargo, es evidente que los frutos no son medicamentos y que, en ningún caso, pueden ser un sustituto en el tratamiento de enfermedades, sino sólo considerados como preventivos o coadyuvantes. No obstante, dado que frutos y hortalizas pueden beneficiar nuestra salud y, además, son apetecibles, por su sabor, aroma, color, etc., existen muchas razones para consumir más frutos y hortalizas en nuestra dieta cotidiana.

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