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Enfermedades en fruta de hueso Puntos clave a considerar para el control de Geotrichum spp., una enfermedad reemergente que afecta en postcosecha Carla Casals, Pilar Plaza, María Sisquella, Erick Zúñiga, Júlia Borràs-Bisa, Rosario Torres, Josep Usall, Neus Teixidó

Instituto de Investigación y Tecnología Agroalimentarias (IRTA), Programa de Postcollita

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2023

Enfermedades en fruta de hueso Puntos clave a considerar para el control de Geotrichum spp., una enfermedad reemergente que afecta en postcosecha Carla Casals, Pilar Plaza, María Sisquella, Erick Zúñiga, Júlia Borràs-Bisa, Rosario Torres, Josep Usall, Neus Teixidó IRTA, Programa de Postcollita, Edifici Fruitcentre, Parc Agrobiotech Lleid, Parc de Gardeny, 25003 Lleida

Índice 1. Enfermedades de postcosecha en fruta de hueso .................................................................... 1 1.1. Principal enfermedad de postcosecha ............................................................................... 1 1.2. La podredumbre ácida como enfermedad reemergente .................................................. 1 2. ¿Dónde se localizan las fuentes de inóculo de la podredumbre ácida? ................................... 2 3. Puntos clave para el control de la enfermedad ........................................................................ 3 4. Conclusiones.............................................................................................................................. 5

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Enfermedades en fruta de hueso. Puntos clave a considerar para el control de Geotrichum spp., una enfermedad reemergente que afecta en postcosecha

1. Enfermedades de postcosecha en fruta de hueso 1.1. Principal enfermedad de postcosecha La producción de melocotón (P. persica L. Bastsch var. persica) y nectarina (P. persica var. nucipersica (Suckow) C. Schneider) en el Estado Español ha incrementado drásticamente durante los últimos 20 años (FAO, 2020). Junto con Italia, Grecia y Francia, es uno de los principales productores de la Unión Europea, con una tendencia a incrementar su exportación (casi el 50 % de la producción). Este hecho da relevancia a la necesidad de alargar la vida postcosecha de la fruta de hueso para garantizar la calidad global en destino, incluyendo textura, incidencia de daños por frío y presencia de enfermedades.

La podredumbre parda es la principal enfermedad causante de pérdidas en fruta de hueso. Está causada por el género Monilinia y las principales especies causantes de enfermedad son M. fructicola (G. Winter) Honey, M. laxa (Aderh, & Ruhland) Honey y M. fructigena (Aderh. & Ruhland) Honey. La última, mayoritariamente, afecta a la fruta de pepita (manzana y pera) (Larena et al., 2005). Actualmente, se trata de una enfermedad controlable en producción convencional, ya que se dispone de un amplio rango de herramientas efectivas incluyendo productos químicos pre- y postcosecha, productos alternativos de baja toxicidad, conocimiento de prácticas culturales efectivas y un modelo de predicción que indica el riesgo de infección (Casals et al., 2023), entre otras.

1.2. La podredumbre ácida como enfermedad reemergente No obstante, a partir del 2016 también se empezó a detectar la presencia de Geotrichum candidum como patógeno causante de pérdidas en postcosecha de fruta de hueso (Figura 1). G. candidum está descrito como el responsable de la podredumbre ácida en melocotón y nectarina (Burton et al., 1969; Wells, 1977; Michailides et al., 2004), pero también en tomate (Butler, 1960; Eckert y Ogawa, 1988) y melón (Wade y Morris, 1982). Se trata de un patógeno reemergente en fruta de hueso, que ha ido incrementando a lo largo de los últimos años. Durante estos últimos años de reemergencia de la podredumbre ácida se han evaluado una gran cantidad de frutos con síntomas, que con la experiencia del grupo de Patología y del Servicio Técnico del Programa de Postcosecha del IRTA, se han detectado distintas morfologías de la misma podredumbre. En algunos casos, el micelio blanco mostró un aspecto mucoso, más propio de una levadura que de un moho, en otros casos, la podredumbre desintegró por completo el fruto. Después de numerosos aislamientos a partir de frutos con diversa sintomatología de la podredumbre ácida, también se han identificado algunas levaduras como causantes de esta enfermedad (en solitario o asociadas con G. candidum) que han sido identificadas a nivel molecular como Pichia kluyveri y P. kudriavzevii. Ahora conocemos que la podredumbre ácida está causada por un consorcio de microorganismos donde intervienen G. candidum y una serie de levaduras del género Pichia.

Este consorcio causante de la enfermedad también se ha descrito en otras zonas productoras de fruta de hueso como California. Michailides et al. (2004) aisló las levaduras Issatchenkia scutulata y Kloeckera apiculata como levaduras incluidas en el consorcio de microorganismos causantes de la enfermedad. Estos resultados implican un nuevo reto, ya que será necesario ampliar los estudios de epidemiología y ecofisiología a todos los microorganismos implicados en la podredumbre ácida de nuestra zona productora del Valle del Ebro, para poder diseñar con éxito las estrategias de control. Una enfermedad causada por un consorcio de microorganismos siempre resulta un reto más difícil para ser controlada.

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En la actualidad, no se conocen exactamente los motivos de la reemergencia de esta enfermedad ni tampoco lo que esto implica. No obstante, la información que se dispone del patógeno causante permite apuntar que uno de los posibles factores es el cambio climático. En concreto, el incremento de condiciones climatológicas donde confluyen los parámetros de temperaturas elevadas durante episodios de lluvia abundante son condiciones óptimas para la infección y desarrollo de la enfermedad. Cabe indicar otros factores como el manejo actual del cultivo para el control del principal patógeno causante de pérdidas, Monilinia spp. Se diseñan estrategias de control altamente eficientes, que eliminan Monilinia spp. como principal competidor de G. candidum, y por lo tanto favoreciendo las condiciones para su presencia.

Figura 1. Fruto afectado por Geotrichum candidum Autor: Grupo de patología del IRTA

2. ¿Dónde se localizan las fuentes de inóculo de la podredumbre ácida?

Geotrichum spp. es un patógeno que infecta la fruta, principalmente en campo. Para determinar cuáles son las fuentes de inóculo se llevó a cabo un estudio donde se muestrearon 4 campos con histórico de enfermedad (tierra, hojas y frutos) de las variedades ‘Nectadiva’, ‘Red Pearl’, ‘Nectatinto’ y ‘ASF 07-98 (Figura 2). Se detectó presencia de G. candidum en todas las zonas muestreadas, pero mayoritariamente en la tierra, indicándola como principal fuente de inóculo.

En estudios similares realizados en California (Yaghmour et al., 2012), también se determinó poblaciones de G. candidum en el 95 % de muestras de tierra. En concordancia con nuestros resultados, la presencia de G. candidum también se observó en muestras de frutos y de hojas, con una menor incidencia (39 % y 37 %, respectivamente). Estos resultados implican que, con mucha probabilidad, se producirá la contaminación en la central frutícola a la llegada de la fruta, incluyendo contaminación de los envases, el agua del volcador de palots, el agua del ‘hydrocooler’, superficies, etc.

Aunque no es habitual encontrar frutos ya afectados por la podredumbre ácida en la recepción de las partidas, sí que en determinados casos cuando existe un retraso en la entrada de la fruta en frío podrán aparecer frutos ya con síntomas, que a su vez podrán contaminar las distintas superficies de la línea de confección. Por ello es indispensable conocer en qué zonas de la central sobrevive el inóculo de G. candidum y así implementar los protocolos de limpieza y desinfección adecuados para minimizar esta fuente de inóculo. Durante tres años consecutivos se han muestreado distintos puntos de dos centrales hortofrutícolas de la zona de Lleida: en el agua (hydrocooler y volcado de palots), en el ambiente (de las cámaras de conservación y de

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expedición) y en las superficies de las líneas de confección (tapices de la zona sucia y de la zona limpia en las mesas de envasado final). Los resultados indicaron que los principales puntos donde se detecta población de G. candidum son las superficies de las líneas de confección registrando en el rango 0,72-5,66 unidades formadoras de colonia (ufc) / cm2 (Tabla 1). El nivel de G. candidum en el agua de las balsas de vaciado fue bajo, en concreto para la central frutícola 2, donde los protocolos de desinfección del agua se realizaban escrupulosamente. Finalmente, la presencia de esporas en el ambiente de las cámaras de conservación o de expedición fue prácticamente 0, sugiriendo una nula transmisión de los conidios por el aire.

Figura 2. Detalle de los muestreos realizados en campo para determinar las principales fuentes de inóculo, tierra, hojas y fruta Tabla 1. Promedio de la presencia de conidios de G. candidum durante 3 años en 2 centrales frutícolas.

Los muestreos se realizaron en el agua del volcador, ambiente de cámara de conservación y expedición, y superficies de las líneas de clasificación Conidios de Geotrichum candidum Central hortofrutícola 1 2

Agua del volcador (ufc/ml) 2020 2021 2022 0,56 0,79 0,72 0 0,07 0,5

Ambiente (ufc/cm2) 2020 2021 2022 0 0 0 0 0 0,04

Línea (ufc/cm2) 2020 2021 2022 0,72 1,54 1,35 0,72 5,66 2,97

3. Puntos clave para el control de la enfermedad Inóculo en el suelo de los campos La información expuesta en el punto 2 de este artículo es imprescindible para diseñar una óptima estrategia de control. El suelo de los campos son una fuente importante de inóculo de Geotrichum spp. Un punto clave será estudiar y conocer en qué momento y condiciones se produce la dispersión del inóculo ubicado en la tierra de los campos hacia la fruta dispuesta en los árboles, e implementar estrategias que la eviten. Claramente, se puede actuar en dos sentidos: 1) Disminuir el nivel de inóculo del suelo mediante tratamientos; 2) Evitar la dispersión del inóculo desde el suelo hacia la fruta de los árboles mediante barreras físicas, como podría ser la implementación de cubiertas vegetales. Será necesario dedicar esfuerzos para estudiar ambos puntos y determinar su eficacia, así como su viabilidad técnica y económica.

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Fuentes de inóculo en las centrales frutícolas Otro aspecto clave que se menciona en el punto 2 de este artículo está relacionado con las superficies de las líneas de clasificación como fuente de inóculo de G. candidum y potenciales puntos de contaminación de fruta sana. En un estudio realizado en el grupo de Patología del Programa de Postcosecha del IRTA se ha observado que la fruta sana que se manipula en una línea de confección simulada, cuyas superficies están contaminadas artificialmente por G. candidum, el riesgo de infección de dicha fruta y desarrollo de la enfermedad dependerá del tipo de expedición al que se someta (Tabla 2). En las condiciones de nuestro estudio (contaminaciones de la fruta con concentraciones elevadas del patógeno), se observó que la exportación que implicaría más riesgo de infección es la intercontinental (63 % de frutos infectados). Entre la exportación nacional y la europea, el porcentaje final de frutos infectados siempre es superior para la segunda. En relación con el tipo de embalaje que se use, claramente, también se observan diferencias. En los envases en bandeja, sin el uso de envoltorios, la incidencia final de frutos infectados es de 9 % y 21 % para la exportación nacional y europea, respectivamente. Cuando el embalaje usado son barquetas envueltas con un plástico, el valor se incrementa al 12 % y 39 % de frutos infectados, respectivamente. En este último caso, el hecho de que la fruta vaya envuelta con un plástico favorece la condensación de agua producida durante la respiración de la fruta, factor clave para la infección y desarrollo de G. candidum en melocotones y nectarinas (Figura 3).

Tabla 2. Promedio de la incidencia de frutos infectados por G. candidum de la variedad ‘Extreme Great’, previamente inoculados y expuestos a las condiciones de exportación evaluadas.

Tipo de exportación simulada – Embalaje usado Nacional – Bandeja Europea – Bandeja Nacional – Barqueta Europea – Barqueta Intercontinental

Condiciones 1 día a 4 °C 7 días a 4 °C 1 día a 4 °C 7 días a 4 °C 20 días a 0 °C

Incidencia (%) 9 21 12 39 63

Figura 3. Detalle de la condensación de agua durante la simulación de un período de exportación con fruta contaminada artificialmente con Geotrichum spp., en envase de barqueta con envoltorio de plástico. Autor: Grupo de patología del IRTA

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Disponibilidad de productos fungicidas Para el control de Geotrichum spp., en el marco de los proyectos Geopeach y Sour-Peach, ambos Grupos Operativos, se ha confirmado que ninguno de los productos químicos de síntesis que se aplican para el control de las enfermedades de postcosecha en fruta de hueso es efectivo para el control de G. candidum. En referencia a los productos de bajo impacto o biológicos, también disponibles para su aplicación a nivel comercial, tampoco se han observado resultados relevantes. Cabe indicar que existen estudios donde se demuestra la eficacia de propiconazol para el control de G. candidum en melocotones y nectarinas (Yaghmour et al., 2012), pero la aplicación de dicho producto ya no está autorizada en fruta de hueso en la Unión Europea. Los esfuerzos para encontrar materias activas efectivas continuarán en el punto de mira de nuestra investigación, ya que proporcionaría una herramienta importante para el control de la enfermedad.

4. Conclusiones En el contexto de las enfermedades de postcosecha que afectan a la fruta de hueso, identificar herramientas que contribuyan al control de Geotrichum spp. es uno de los retos actuales y prioritarios en el plan de investigación de nuestro Grupo de Investigación. Se trata de un patógeno reemergente que ha incrementado su presencia en los últimos años, y que la dinámica de temperaturas que implica el cambio climático, claramente, tenderá a favorecer las condiciones óptimas para su desarrollo. En la actualidad no se conocen productos efectivos para su control, pero el conocimiento de su epidemiología, cada vez en más profundidad, está permitiendo identificar puntos clave para actuar, y así, minimizar su dispersión y desarrollo. Un buen manejo de la cosecha evitando el contacto de la fruta y envases con el suelo, así como la aplicación de los protocolos de desinfección en las superficies de las clasificadoras de las centrales frutícolas, evitarán contaminaciones de fruta sana, y el riesgo de que se desarrolle la enfermedad durante el período de expedición. Además, será importante considerar el histórico del campo de donde procede la fruta, así como la información relacionada con la fruta cosechada en relación con la posible afectación por Geotrichum spp., para proceder a la logística de expedición más idónea de la fruta. Cuando se considere riesgo de fruta contaminada con Geotrichum spp. será fundamental evitar materiales que favorezcan la condensación de agua dentro del propio embalaje y exportaciones a larga distancia.

Agradecimientos Los resultados presentados en este artículo se enmarcan en los Grupos Operativos del ‘Departament d’Acció Climàtica, Alimentació i Agenda Rural’ de Cataluña, financiado por el ‘Fons Europeu Agrícola de Desenvolupament Rural’: ‘GEOPEACH’ Caracterización y control de la podredumbre ácida causada por Geotrichum spp. en melocotonero en la zona del Baix Segre y ‘SOUR PEACH’ Control de la podredumbre ácida en fruta de hueso en el contexto de sostenibilidad. Los autores también quieren agradecer al soporte técnico y logístico de los técnicos Irene del Rio, Lídia Sans, Marc Nart, Míriam Hernández, Montserrat Sas, Salomé Llanses,

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Sònia Torguet, Sònia Escolà, y a las empresas Baró e Hijos, Cooperativa Agropecuaria de Soses, Espax, Fruits de Ponent, Produccions Agràries De Camp.

Bibliografía Burton, C. L.; Wright, W. R. (1969). Sour rot of peaches on the market. Plant Dis. Rep. 53:580582.

Butler, E. E. (1960). Pathogenicity and taxonomy of Geotrichum candidum. Phytopathology 50:665-672 Casals, C.; Segarra, J.; Torres, R.; Teixidó, N.; De Cal, A.; Usall, J. (2023). Validation of a warning system to control brown rot in peach and nectarine. Agronomy, 13, 254.

Food and Agriculture Organization Corporate Statistical Database http://www.fao.org/faostat/es/#home [accessed 3 April 2020].

Eckert, J. W.; Ogawa, J. M. (1988). The chemical control of postharvest diseases: deciduous fruits, berries, vegetables and root tuber crops. Annu. Rev. Phytopathol. 26:433-469.

Larena, I. et al. (2005). Biological control of postharvest brown rot (Monilinia spp.) of peaches by field applications of Epicoccum nigrum Biol. Control 32, 305-310.

Michailides, T. J.; Morgan, D. P.; Day, K. R. (2004). First report of sour rot of California peaches and nectarines caused by yeasts. Plant Dis. 88:222.

Yaghmour, M. A.; Bostock, R. M.; Morgan, D. P.; Michailides, T. J. (2012). Biology and sources of inoculum of Geotrichum candidum causing sour rot of peach and nectarine fruit in California. Plant Dis 96, 204-210.

Wade, N. L.; Morris, S. C. (1982). Causes and control of cantaloupe postharvest wastage in Australia. Plant Dis. 66:549-552 Wells, J. M. (1977). Sour rot of peaches caused by Monilinia implicata and Geotrichum candidum. Phytopathology 67:404-408.

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