La melatonina en plantas y sus posibles aplicaciones biotecnológicas
Francisco J. Corpas
Estación Experimental del Zaidín. Consejo Superior de Investigaciones Científicas (CSIC)
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Esta obra está bajo una licencia de Creative Commons ReconocimientoNoComercial-SinObraDerivada 4.0 Internacional (CC BY-NC-ND 4.0)
La melatonina en plantas y sus posibles aplicaciones biotecnológicas
1. Breve perspectiva histórica
La melatonina, cuyo nombre químico es N-acetil-5-metoxitriptamina (Figura 1), fue descubierta por Aaron B. Lerner y sus colaboradores de la Facultad de Medicina de la Universidad de Yale (New Haven, Connecticut, EE. UU.) en 1958. Le dieron el nombre de melatonina debido a que esta molécula tenía la capacidad de revertir el oscurecimiento de la piel de ranas tratadas con la hormona estimulante de los melanocitos (Lerner et al., 1958). Posteriormente, se descubrió que la melatonina es una molécula ancestral, filogenéticamente muy conservada en su estructura y que está presente en casi todos los organismos vivos de los cinco reinos (Moneras, Hongos, Protistas, Vegetal y Animal), es decir, desde bacterias a humanos (Manchester et al., 1995; Tan et al., 2013; Zhao et al., 2019) (Figura 1).
de la melatonina cuyo nombre químico es N-acetil-5-metoxitriptamina, está presente en todos los seres vivos de los cinco reinos: Moneras, Hongos, Protistas, Vegetal y Animal
Debido a la capacidad antioxidante que tiene la melatonina, se sugiere que ésta surgió probablemente en las primeras bacterias procariotas fotosintéticas, entre 3.500 a 3.200 millones de años, para protegerlas de los radicales libres y, por tanto, limitar los posibles daños oxidativos (Manchester et al., 2015). La melatonina, además de esta función básica de antioxidante también ejerce otras funciones en los distintos organismos. En vertebrados, la melatonina es el principal producto de secreción de la glándula pineal situada en el cerebro y que se produce en ausencia de luz (Reiter, 1991), siendo su función probablemente más conocida la de inducir el sueño. En humanos, la síntesis y secreción de la melatonina por la glándula pineal sigue por tanto un ritmo circadiano, aunque hay otros factores que influyen en su secreción como son el ejercicio, la alimentación o la edad, ya que en este último caso a mayor edad disminuye la producción de melatonina, estimándose que la concentración en niños es aproximadamente entre 3 a 5 veces mayor que en ancianos. Por otro lado, existe una síntesis de melatonina extrapineal que ejerce una protección celular (Kuwabara et al., 2022). La
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melatonina tiene diversas y múltiples funciones reguladoras tanto fisiológicas como en condiciones patológicas. Así la melatonina puede ejercer efectos beneficios frente a un gran número de enfermedades de diversos tipos como cardiovasculares, neurodegenerativas, cáncer, osteoporosis, alérgica o distintos tipos de infecciones incluido el COVID19 (Reiter et al., 2022). De hecho, la melatonina se está usando tanto como fármaco, siempre bajo supervisión facultativa, pero también como suplemento alimentario con dosis inferiores a 2 mg.
2. La melatonina en plantas
Aunque inicialmente la presencia de melatonina en plantas sorprendió a los científicos, lo cierto es que su identificación fue corroborada en 1995 por tres grupos de investigación independientes (Hattori et al., 1995; Dubbels et al., 1995; Kolar et al., 1995) y actualmente es una línea de investigación que sigue creciendo de forma progresiva debido a las actividades regulatorias que la melatonina ejerce en todas las funciones de las plantas.
Al igual que en otros organismos, la melatonina se sintetiza a partir del amino ácido triptófano teniendo como intermediario la serotonina, aunque los genes implicados que codifican para cada enzima implicada no están totalmente identificados en todas las especies vegetales (Pan et al., 2019; Back, 2021; Bhowal et al., 2021; Aghdam et al., 2023). Tal como se indicó anteriormente la melatonina es un antioxidante y, por tanto, tiene la capacidad de eliminar los radicales libres que son moléculas generadas en las células durante diversos procesos fisiológicos como la fotosíntesis y respiración celular, pero que cuando se generan en gran cantidad y sin control pueden causar daños oxidativos y, consecuentemente, desencadenar un estrés oxidativo. Entre las familias de moléculas radicales tenemos dos grandes grupos que son los radicales libres de oxígeno y de nitrógeno, más conocidos por sus siglas ROS y RNS del inglés “reactive oxygen and nitrogen species”, siendo el peróxido de hidrógeno (H2O2) y el óxido nítrico (NO) dos ejemplos de las mismas (Tan et al., 2002; Corpas et al., 2022).
Sin embargo, la melatonina también ejerce funciones regulatorias desde la germinación de las semillas hasta la maduración de frutos (Arnao y Hernández-Ruiz, 2020) al igual que en mecanismos de defensa frente a diversos tipos de estreses (Arnao y Hernández-Ruiz, 2021; Giraldo Acosta et al., 2022) (Figura 2).
La presencia de melatonina en diversas especies de frutos y verduras demuestra su presencia a una concentración de nanogramos (ng) de melatonina por gramo de material vegetal. Aunque este valor puede variar por distintos parámetros como especie y cultivar, órgano de la planta, estadio de desarrollo y condiciones medioambientales (Van Tassel et al., 2001; Koca Çalişkan et al., 2017; Wang et al., 2016, 2020). La Tabla 1 recoge algunos ejemplos del contenido de melatonina en frutas, verduras y semillas. Cabe destacar que uno de los frutos que contiene de las concentraciones más altas de melatonina descrita hasta la fecha son las bayas de goji con 530 ng/g (Chen et al., 2003), un fruto que se ha utilizado desde tiempos ancestrales en la medicina tradicional china para pacientes con trastornos del sueño (Wang et al., 2020). También se ha descrito valores de 2 a 45 μg melatonina/g peso seco de hojas de la hierba de Santa María (Tanacetum parthenium) la cual también tiene usos medicinales para reducir la frecuencia y severidad de la migraña (Murch et al., 1997).
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Figura
Resumen de las principales funciones ejercidas por la melatonina tanto en procesos fisiológicos como en mecanismo defensa frente a condiciones adversas medioambientales
Tabla 1. Contenido de melatonina (nanogramos/gramo de peso fresco) en algunas frutas, verduras o semillas. Los valores son orientativos pues el contenido de melatonina puede varias por diversos factores como el cultivar, condiciones medioambientales año de recogida y la técnica analítica usada
3. Aplicaciones biotecnológicas
La melatonina aplicada de forma exógena a distintas especies vegetales también promueve los mecanismos de defensa de las plantas frente a un gran número de estreses. Aunque lo mecanismos moleculares íntimos no están totalmente elucidados, lo que se ha comprobado que en la mayoría de los casos la melatonina estimula los sistemas antioxidantes e incluso los propios niveles de melatonina endógena. La Tabla 2 recoge algunos ejemplos de los efectos beneficiosos que puede ejercer la melatonina cuando se aplica de forma exógena en distintas plantas hortícolas frente a distintos estreses.
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Tabla 2. Efectos beneficiosos que ejerce la melatonina en diferentes procesos fisiológicos o condiciones de estrés de distintas especies de plantas hortícolas
Planta (nombre científico)
Agente estresante o condición fisiológica Efecto de la melatonina Referencia Metales pesados y otros minerales
Tomate (Solanum lycopersicum L.) Niquel (Ni)
Alivia la fitotoxicidad mediante el aumento de la producción de biomasa, la fotosíntesis, la absorción de nutrientes, el equilibrio redox y el metabolismo secundario.
Jahan et al., 2020
Tomate (Solanum lycopersicum L.)
100 μM Cadmio (Cd)
Alivia la toxicidad por Cd a través de una mejora de la actividad H+-ATPasa, el contenido de glutatión y fitoquelatinas, el secuestro vacuolar de cadmio e incremento de los sistemas antioxidantes.
Hasan et al., 2015
Colza (Brassica napus)
Cartamo (Carthamus Tinctorius L.)
Trigo (Triticum aestivum L.)
Tomate (Solanum lycopersicum L.)
25 µM Aluminio (Al) y 25 µM Cd
50 μM Plomo (Pb)
30 μM Al
150 μM lanthanum
Haba (Vicia faba) 5 μM Arsénico (As)
Pimiento (Capsicum annuum L.).
Salinidad y sequía
Stevia (Stevia rebaudiana)
100 μM Boro (B)
50 mM NaCl
Arroz (Oryza sativa) Salinidad
Avena (Avena sativa L.) 300 mM NaCl
Tomate (Solanum lycopersicum L.)
100 mM NaCl
Manzada (Malus prunifolia and M. hupehensis) Sequía
Colza (Brassica napus L.) Sequía
Verdura/Fruto
Repollo (Brassica oleracea) Verdura
Uva (Vitis vinifera × labrusca) Fruto
Mejoras inducidas por melatonina en el potencial antioxidante, la biomasa y la tasa de fotosíntesis.
Estimula los sistemas antioxidantes
Aumenta los sistemas antioxidantes. Incrementa la exclusión del aluminio del ápice de la raíz de trigo mediante la alteración de los polisacáridos de la pared celular.
Incrementa la actividad de enzimas antioxidantes.
La melatonina reduce la muerte celular y estimula los sistemas antioxidantes.
Revierte los daños ejercidos por el boro y aumenta el contenido de flavonoides
Promueve la germinación de las semillas en condiciones de salinidad
Aumenta la tolerancia al regular los transportadores de potasio (K+) de la membrana plasmática y la homeostasis de K+ a través de la NADPH oxidasa.
Estimula las defensas frente al estrés.
Favorece el crecimiento de la planta, reduce los daños oxidativos gracias a un aumento de las actividades antioxidantes.
Aumento de las actividades antioxidantes.
Regula los estomas en las hojas y la catalasa en las raíces.
Acumulación de antocianina.
Promueve la maduración aumentando los niveles de etileno.
Sami et al., 2020
Namdjoyan et al., 2020
Sun et al., 2020
Siddiqui et al., 2019b
Siddiqui et al., 2020
Sarafi et al., 2017
Simlat et al. 2020
Liu et al., 2020a
Varghese et al., 2019
Siddiqui et al., 2019a
Li et al., 2015
Dai et al., 2020
Zhang et al., 2016
Xu et al., 2017
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Uva (Vitis vinifera)
‘Merlot’ and ‘Shine Muscat’ Fruto
Fresa (Fragaria×anannasa cv. Selva) Fruto
Tomate (Solanum lycopersicum L.) Fruto
Cerezas (Prunus avium L.) Fruto
Cereza (Prunus avium L.) Fruto
Frutos de litchis (Litchi chinensis) Frio
Melocotón (Prunus persica L.)
Melocotón (Prunus persica Batsch cv ‘Chuanzhongdao’)
Granada (Punica granatum)
Banana
Temperatura entre 0º a 7ºC
Temperatura entre 0º a 7ºC
Almacenamiento en frío
Almacenamiento en frío
Aumenta la resistencia a enfermedades y favorece la biosíntesis de flavonoides metilaciín y expresión de genes.
Potenciador del ácido γ-aminobutírico (GABA) y atenúa poscosecha.
Favorece la acumulación de licopeno, promueve la maduración y mejora de la calidad del fruto durante la poscosecha
Retrasa la maduración del fruto
Mejora la calidad del fruto y aumenta el contenido de fenoles, flavonoides, antocianina y vitamina C.
Gao et al., 2020
Aghdam and Fard, 2017
Sun et al., 2015
Tijero et al., 2019
Xia et al., 2020; Ma et al., 2021
Mejora su tolerancia al daño por frío. Aumenta el contenido de prolina Liu et al., 2020b
Aumenta su tolerancia durante el almacenamiento después de su recogida y evita daños oxidativos
Reduce el oscurecimiento del fruto y previene daños oxidativos
Mantiene las propiedades nutracéuticas del fruto
Mantiene un algo contenido de ácidos grasos no saturados y mantiene la integridad de la membrana celular en la piel de la banana evitando los daños por frío
Cao et al., 2018
Gao et al., 2018
Aghdam et al., 2020
Wang et al. 2022
En el caso de distintos tipos de frutas se ha observado que la aplicación exógena de melatonina durante la maduración afecta la síntesis de carotenoides y de etileno (considerada como la fitohormona del envejecimiento de las plantas y responsable de la maduración de las frutas). En general, la melatonina mejora la calidad nutricional y alivia los daños asociados al frío durante el almacenamiento de productos hortícolas. Asimismo, disminuye las infecciones por distintas especies de hongos como Aspergillus, Botrytis, Fusarium, Monilinia y Penicillium (MoustafaFarag et al., 2020). Por lo tanto, la melatonina debe considerarse una herramienta biotecnológica para ser empleada en la agricultura pero que necesita ser desarrollada para establecer que dosis y/o frecuencia debería ser usada para su aplicación comercial, ya que esta deberá de variar en función del estadio de desarrollo de la planta o si es para el almacenaje poscosecha de los productos hortícolas.
4. Conclusiones
La melatonina es un compuesto natural que se ha encontrado en todos los seres vivos, el cual ha mantenido su estructura química debido a sus propiedades antioxidantes. Aunque inicialmente se identificó que su biosíntesis se producía casi exclusivamente en la glándula pineal de vertebrados regulando entre otros aspectos el ritmo circadiano. Hoy día se sabe que las plantas también generan melatonina en todos sus órganos ejerciendo, además de su capacidad antioxidante ante radicales libres, funciones regulatorias en los distintos procesos fisiológicos
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desde germinación de semillas, crecimiento de la planta, fotosíntesis, floración a maduración de frutos; también ejerce mecanismos de defensa frente a condiciones medioambientales adversas (Figura 2). A nivel nutricional se ha comprobado que alimentos vegetales con un alto contenido en melatonina, después de su ingesta y absorción provocan un aumento en los niveles sanguíneos de la misma (Cheng et al., 2021). Por ello estas plantas son fuentes dietéticas con un valor nutraceútico. Asimismo, la aplicación exógena de la melatonina a distintos tipos de plantas puede ser considerada como herramienta biotecnológica como sustancia multifuncional que puede desencadenar mecanismo de defensa frente a situaciones adversas, aunque la dosis y tiempo de exposición debe ser optimizada de forma experimental para cada tipo de aplicación.
Agradecimientos
El trabajo de investigación de nuestro grupo de investigación (Grupo de Antioxidantes, Radicales Libres y Óxido Nítrico en Biotecnología, Alimentación y Agricultura de la Estación Experimental del Zaidín) cuenta con la financiación de Fondo Europeo de Desarrollo Regional del Ministerio de Economía y Competitividad/Ciencia e Innovación (PID2019-10103924GB-I00) y del Plan
Andaluz de Investigación, Desarrollo e Innovación (PAIDI 2020) (P18-FR -1359), España.
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La melatonina en plantas y sus posibles aplicaciones biotecnológicas
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