BAHE nº 23 · volumen 2 [2012] by Marcos Pérez de Tudela Gely

SUMARIO nº 23(2) - 2012

Historia Natural Depredación de Lanius meridionalis sobre Chamaeleo chamaeleon. Conrado RequenaAznar, Diana Saura-Marín, Jorge M. SánchezBalibrea & Marcos Ferrández-Sempere............ Carcasses of an invasive mammal (Rattus rattus) and foraging activity of Podarcis hispanica in an insular population. Guillermo Velo-Antón .......... El abrevadero de Sa Font d'es Guix y los Alytes muletensis de Eduardo Boscá. José A. Mateo, Joan A. Oliver & Joan Mayol ............................. Diet and mortality of the snake Conophis vittatus in Western Mexico. Carlos Madrid & Paulina Cifuentes............................................................ Intento de depredación de Hemorrhois hippocrepis sobre Tarentola mauritanica. Martiño Cabana & María León ........................................................ Natrix maura en el medio marino de las Islas Atlánticas de Galicia. Pedro Galán.................... Comportamiento trepador de Natrix maura para capturar un ejemplar adulto de Hyla arborea. Gonzalo Alarcos, Fabio Flechoso, Ricardo Codesal & Miguel Lizana................................... Microophtalmia in Emys orbicularis occidentalis: report of a case. Daniel Escoriza ......................

Foto portada: Bufo calamita. Hita, Guadalajara. Roberto García-Roa.

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Distribución La herpetofauna de un fragmento de Bosque Atlántico en el Departamento de Itapúa, Paraguay. Karina Núñez ............................... Límite altitudinal para Timon lepidus en el noreste de León. Tomás Sanz & Mónica Novo .............. Herpetofauna distribution and species richness in the Litoral Norte Natural Park, Portugal. Cátia Matos ... Ampliación del área de distribución de Lacerta bilineata en Palencia. Andrés Rodríguez-Pereira, Pablo García-Díaz & Miguel Lizana .................. Nuevas localidades de Myriopholis algeriensis y Lamprophis fuliginosus, y otras citas herpetológicas, en Marruecos. Supervivencia de un relicto climático. Juan A.M. Barnestein, Luis GarcíaCardenete, Francisco Jiménez-Cazalla, Aitor Valdeón, Eduardo Escoriza, Gabriel Martínez, Javier Benavides, José L. Esteban, Javier Fuentes, Agustín Ramírez, Javier Álvarez & Inma Jaén-Velázquez ........................................ Conservación Unexpected low population levels of Podarcis carbonelli in southern Salamanca (Spain). Neftalí Sillero, Elena Argaña, Cátia Matos, Edna Correia, Camilo Carneiro & Verónica Gomes ... Nota sobre depredación de reptiles por gatos y gallinas. Gonzalo Alarcos & Fabio Flechoso .... Recensión bibliográfica Les Amphibiens et les Reptiles du LanguedocRoussillon et régions limitrophes. Atlas biogéographique. Contribución de Xavier Santos .......

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Revisores y Normas ........................Interior contraportada

Foto contraportada: Puesta de Cochranella antisthenesi. Yaracuy, Venezuela. Raúl León.

DE LA ASOCIACIÓN HERPETOLÓGICA ESPAÑOLA

Boletín nº 23(2). Año 2012. Editores: Alex Richter, Xavier Santos y Andrés Egea Departament de Biologia Animal, Universitat de Barcelona, Av. Diagonal 645, E-08028 Barcelona Diseño y maquetación: Marcos Pérez de Tudela Url: www.marcos-pdt.com Impresión: igrafic Url: www.igrafic.com

Junta Directiva Presidente Juan Manuel Pleguezuelos Gómez Vicepresidente Jaime Bosch Pérez Secretario General Miguel Ángel Carretero Fernández Vicesecretario General José Antonio Mateo Miras Gerente Enrique Ayllón López Vocales César Ayres Fernández (Conservación) Francisco Javier Diego Rasilla (Página web y promoción)

Gustavo A. Llorente Cabrera (Atlas) Adolfo Marco Llorente (Tortugas marinas) Albert Montori Faura (Atlas) Xavier Santos Santiró (Tesorero) Daniel Villero Pi (Atlas) Revista Española de Herpetología (Editores) Manuel Eloy Ortiz Santaliestra Ana Perera Leg Boletín de la AHE (Editores) Andrés Egea Serrano Alex Richter Boix Xavier Santos Santiró Depósito Legal: M-43.408-2001 ISSN: 1130-6939

Artículo Invitado El estudio de las tolerancias térmicas para el examen de hipótesis biogeográficas y de la vulnerabilidad de los orga nismos ante el calentamiento global. Ejemplos en anfíbios Miguel Tejedo1, Helder Duarte1, Luis M. Gutiérrez-Pesquera1, Juan Francisco Beltrán2, Marco Katzenberger1, Federico Marangoni3, Carlos A. Navas4, Alfredo G. Nicieza5, Rick A. Relyea6, Enrico L. Rezende7, Alex Richter-Boix8, Mauro Santos7, Monique Simon4 & Mirco Solé9 Departmento de Ecología Evolutiva. Estación Biológica de Doñana. CSIC. Avda. Américo Vespucio s/n. 41092 Sevilla. España. C.e.: tejedo@ebd.csic.es 2 Departamento de Zoología. Facultad de Biología. Universidad de Sevilla. Avda. Reina Mercedes, 6. 41012 Sevilla. España. 3 Laboratorio de Genética Evolutiva, FCEQyN-UNaM y Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET). Cl. Félix de Azara 1552. 6to Piso. 3300 Posadas. Misiones. Argentina. 4 Departamento de Fisiologia. Instituto de Biociências. Universidade de São Paulo. Rua do Matão, Travessa 14, 321. 05508-900 São Paulo. SP. Brasil. 5 Departamento de Biología de Organismos y Sistemas. Universidad de Oviedo. Catedrático Rodrigo Uría s/n. 33006 Asturias. España. 6 Department of Biological Sciences. University of Pittsburgh. 101 Clapp Hall. Pittsburgh. Pennsylvania 15260. Estados Unidos. 7 Departament de Genètica i de Microbiologia. Grup de Biologia Evolutiva (GBE). Universitat Autònoma de Barcelona. 08193 Bellaterra. Barcelona. España. 8 Department of Population Biology and Conservation Biology. Evolutionary Biology Centre (EBC). Uppsala University. Norbyvägen 18 D. SE-752 36 Uppsala. Suecia. 9 Universidade Estadual de Santa Cruz. Programa de Pós-Graduação em Zoologia. Rodovia Ilhéus-Itabuna, km 16. 45662-900 lhéus. BA. Brasil. 1

Fecha de aceptación: 15 de noviembre de 2012. Key words: amphibians, thermal tolerance limits, CTmax, CTmin, global warming, Janzen hypothesis.

LEONATO: You will never run mad, niece. BEATRICE: No, not till a hot January. W. Shakespeare Much ado about nothing 1.1.88-89

La temperatura afecta de manera decisiva a las reacciones químicas que condicionan todos los procesos fisiológicos (Hochachka & Somero, 2002), determinando los patrones de distribución y abundancia de los organismos, así como numerosas interacciones ecológicas (Andrewartha & Birch, 1954; Dunson & Travis, 1991). Podemos, por tanto, afirmar que la temperatura, como componente abiótico fundamental, representa un factor selectivo de primer orden al influir en la supervivencia, crecimiento y dispersión de los organismos (Angiletta, 2009). El estudio de los rangos de tolerancia fisiológicos, especialmente los rangos térmicos, resulta imprescindible para comprender numerosos aspectos de la biología de los organismos, ya que representan las con-

diciones que limitan su nicho fundamental y, por tanto, su presencia y evolución en un determinado hábitat y área geográfica (Hutchinson, 1981; Kearney & Porter, 2009; Soberón & Nakamura, 2009; Townsend et al., 2011; Seebacher & Franklin, 2012).

Se espera que las condiciones térmicas locales dirijan la evolución de los límites de tolerancia térmica, de su potencial plástico de aclimatación y en definitiva deriven en adaptaciones térmicas (Angiletta, 2009; Bozinovic et al., 2011). El interés por el estudio de la evolución y funcionalidad de estos límites térmicos es fuente de numerosas hipótesis biogeográficas y representa un elemento crucial en la determinación de la vulnerabilidad de las especies a los impactos del cambio climático (Figura 1).

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L OS

LíMITES DE TOLERANCIA TéRMICA

Y SU IMPORTANCIA EN EL EXAMEN DE HIPóTESIS BIOGEOGRÁFICAS

Tradicionalmente, la base funcional de los límites de tolerancia térmica ha sido examinada desde la perspectiva de la fisiología comparada, mediante estudios intra- o inter-específicos basados en una o pocas especies (Feder, 1999; Feder & Hofmann, 1999; Rinehart et al., 2000; Hochachka & Somero, 2002; Podrabsky & Somero, 2004; Buckley & Somero, 2009).

Sin embargo, más recientemente, se está produciendo un renovado interés por la fisiología térmica y sus límites de tolerancia pero, en este caso, la perspectiva de análisis ha cambiado, incorporando grandes escalas geográficas y comparaciones macroespecíficas. En particular, el examen de hipótesis macroecológicas y reglas ecogeográficas incluye, implícita o explícitamente, dentro de sus predicciones el análisis de los rangos térmicos y su plasticidad (Vernberg, 1962; Janzen, 1967; Brattstrom, 1968, 1970; Rapoport, 1975; Stevens, 1992; Lomolino et al., 2006).

Todo esto está estimulando los estudios fisiológicos comparados a gran escala, en lo que se ha denominado macrofisiología o estudio de la variación en los caracteres fisiológicos a lo largo de macro escalas geográficas y temporales y las implicaciones ecológicas de esta variación (Chown et al., 2004; Gaston et al., 2009). Sin embargo, todas estas predicciones no han sido analizadas en profundidad en sus fundamentos fisiológicos (Stevens, 1989; Gaston et al., 1998; Chown & Gaston, 1999; Clarke & Gaston, 2006; Ghalambor et al., 2006; Millien et al., 2006; Kearney & Porter, 2009). Como ejemplo podemos tomar el patrón de variación latitudinal en la riqueza de especies. La mayor biodiversidad de los trópicos en rela-

Figura 1. Curvas de eficacia biológica relativa en relación a la temperatura, para dos especies de organismos ectotérmicos hipotéticos, una tropical (línea continua) y otra templada (línea punteada), con los parámetros descriptivos esenciales: la temperatura en la cual la eficacia es máxima, Topt, los límites de temperatura críticos, CTmin y CTmax, que una vez sobrepasados, implicaría la muerte del organismo. Podemos afirmar, por tanto, que el rango de tolerancia (CTmax - CTmin) definiría su nicho térmico fundamental. Los límites de tolerancia térmica permiten examinar hipótesis biogeográficas, (H1) hipótesis de Janzen (1967), que predice que los rangos de tolerancia térmica serán más estrechos en especies tropicales, con menor variabilidad térmica, que las especies templadas. Del mismo modo, estos límites pueden permitir examinar hipótesis en fisiología de la conservación, (H2) el calentamiento global tendrá un mayor impacto en las especies tropicales que en las templadas al estar viviendo ya más cerca de sus Topt y CTmax. El incremento previsto por los modelos en las temperaturas ambientales (flechas hacia la derecha) implicaría que muchas especies tropicales pueden sobrepasar sus valores de CTmax, mientras que las especies templadas estarían bastante más alejadas de sus límites críticos, resultando incluso beneficiadas al acercarse a sus temperaturas óptimas.

ción a las zonas templadas se ha explicado, en parte, por la hipótesis de variabilidad climática de Janzen (1967), por la cual los organismos tropicales, expuestos a una menor variabilidad climática estacional, presentarían un menor rango de tolerancia térmica, una mayor especialización y, asociada a esta estenotermia, un menor potencial de dispersión y mayor nivel de aislamiento geográfico. De esta manera, los trópicos tendrían una mayor posibilidad de especiación que

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los ambientes templados. Este mayor nivel de especiación puede producirse por dos mecanismos: a) conservadurismo del nicho térmico, por el cual las especies de un mismo clado o linaje mantienen su similaridad climática con el transcurso del tiempo, y la formación de barreras climáticas da lugar a una especiación por alopatría (Moritz et al., 2000; Wiens & Donoghue, 2004; Wiens & Graham, 2005; Graham et al., 2009);

y b) evolución o divergencia del nicho térmico, por el cual las especies hermanas presentan una diferenciación fisiológica ante un gradiente climático y una especiación por divergencia parapátrica (Moritz et al., 2000). Aunque esta hipótesis del gradiente latitudinal en biodiversidad se fundamenta en determinantes fisiológicos, los distintos estudios que han intentado examinar la relación (Kozak & Wiens, 2007; Hua & Wiens, 2010; Cooper et al.,

no han medido directamente los rangos de tolerancia fisiológicos de las especies examinadas, sino que simplemente han comparado, mediante modelos de distribución de especies, GIS y bases de datos como WorldClim, los rangos climáticos y altitudinales de las mismas. Esta aproximación, inevitablemente, confunde el nicho térmico fundamental con el nicho realizado u ocupado (véase Figura 1 en Sillero et al., 2010) y, por tanto, infravalora la distribución potencial de las especies. Como afirman los autores de uno de estos estudios citados más arriba: “…This work, we hope, will inspire more detailed examination of the physiological mechanisms that might underlie the patterns we document here” [sic] (Cadena et al., 2012). Se hace necesario, por tanto, un mayor impulso de los estudios fisiológicos para examinar estas hipótesis macroecológicas. 2011; Cadena et al., 2012)

LOS LíMITES DE TOLERANCIA TéRMICA Y SU IMPORTANCIA PARA ESTIMAR LA VULNERABILI DAD DE LAS ESPECIES AL CAMBIO CLIMÁTICO

En segundo lugar, el análisis de las tolerancias térmicas tiene una especial relevancia bajo el escenario actual de crisis climática, con un calentamiento planetario de origen antropogénico que reviste unas características únicas, como la rápida tasa de calentamiento, sin precedentes en la historia del planeta (Mann & Jones, 2003; Pachauri & Reissinger, 2007). Se estima que el rápido calentamiento global tendrá muy probablemente efectos drásticos sobre la biodiversidad. Recientes evidencias empíricas muestran que el calentamiento experimentado durante el siglo XX, de 0,6ºC en promedio, ha causado cambios significativos en el patrón de distribución, fenología de numerosas especies y en la estructura y funcionamiento de los ecosistemas (Root et al., 2003; Parmesan, 2006). El incremento en la tasa de calentamiento en las próximas décadas, que se espera que sea unas cinco veces superior a la experimentada durante el siglo XX (Meehl et al., 2007), así como un incremento en el número de eventos climáticos extremos, como olas de calor (Schär et al., 2004; Diffenbaugh & Ashfaq, 2010), pueden ser causa de extinción de poblaciones (e.g., Sinervo et al., 2010). Tratar de predecir, remediar, y tal vez mejorar estos efectos, es un reto importante y urgente que actualmente afrontan los biólogos (Schwenk et al., 2009). La susceptibilidad de una población, especie o comunidad de recibir un impacto negativo debido al cambio climático dependerá de la combinación de dos factores: en primer lugar, la sensibilidad de los organismos, controlada por factores intrínsecos como pueden ser los límites de tolerancia térmica (CTmax y CTmin, Figura 1); y en segundo lugar, la canti-

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dad y variación en la exposición a factores ambientales extrínsecos potencialmente estresantes, como pueden ser las temperaturas extremas (Williams et al., 2008). Las inferencias más recientes en cuanto a los impactos que el calentamiento global tendrá sobre la biodiversidad se han enfocado mayormente sobre los factores extrínsecos que potencialmente determinan la distribución de las especies, ante distintos escenarios de cambio climático (e.g., modelos de distribución de especies basados en modelos de nicho ecológico). Estos modelos usan una aproximación correlativa basada en la distribución actual de las especies, que busca establecer una correspondencia entre los registros de presencia, presencia / ausencia, o abundancia, con distintas capas ambientales, principalmente temperatura y precipitación. La correspondencia estadística entre la distribución actual y el clima presente pueden potencialmente ser empleados para proyectar distribuciones futuras ante distintos escenarios (Austin, 2007; Pearman et al., 2008; Thuiller et al., 2008; Austin et al., 2009; Sillero et al., 2010). Sin embargo, estos modelos presentan deficiencias desde el momento que estas proyecciones se basan sólo en la distribución presente de la especie (que puede, por otra parte, ser incompleta) y, en el mejor de los casos, reflejaría únicamente el nicho realizado de la especie, y no la distribución que podría ser, es decir, su distribución potencial. Para modelar la distribución potencial de las especies y obtener información sobre su nicho fundamental, tendríamos que analizar las propiedades intrínsecas de las mismas, como, por ejemplo, sus rangos de tolerancia fisiológicos. Esto supone un enorme esfuerzo experimental para determinar estos parámetros fisiológicos en un elevado número de especies. Por tanto, estas aproximaciones mecanicistas, a diferencia de los

modelos correlativos, son muy escasas. Sin embargo, su enorme ventaja es que incorporan la información sobre el nicho fundamental y, en consecuencia, pueden mapear la distribución potencial de la especie que se encuentre dentro de sus límites de tolerancia, y, de esta manera, proyectar la distribución futura ante distintos escenarios de cambio climático. Estos modelos mecanicistas pueden así hacer predicciones más precisas sobre las consecuencias del calentamiento global en las próximas décadas (Pörtner & Knust, 2007; Deutsch et al., 2008; Kearney et al., 2009; Kolbe et al., 2010; Diamond et al., 2012a).

Podemos concluir que el análisis de las tolerancias térmicas y la magnitud de su respuesta plástica se convierte en una información crucial tanto para el examen de numerosas hipótesis biogeográficas, como para evaluar de manera más precisa el riesgo de las especies de sufrir estrés térmico y, por tanto, realizar estimas de su vulnerabilidad ante el calentamiento global en las próximas décadas. EL EXAMEN DE LAS TOLERANCIAS TéRMICAS EN ANFIBIOS . SISTEMA MODELO PARA EVALUAR HIPóTESIS BIOGEOGRÁFICAS Y VULNERABILIDAD AL CALENTAMIENTO GLOBAL

Los anfibios son considerados la clase de vertebrados más amenazados, con alrededor del 41% de sus especies clasificadas como en peligro por la IUCN (Hoffmann et al., 2010). Además de la presión directa de las actividades humanas (degradación del hábitat, contaminación), se han sugerido como causas del declive otros factores indirectos, asociados o reforzados por el calentamiento global, como las enfermedades infecciosas emergentes y los cambios en el contenido de humedad de los ambientes terrestres (Pounds et al.,

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2006). Sin embargo, el efecto directo de estrés

térmico asociado al aumento de las temperaturas máximas no se ha considerado como un factor causal directo del declive de los anfibios (Collins & Crump, 2009). La actividad nocturna y cavadora de la mayoría de las especies durante su etapa terrestre los hacen aparentemente menos susceptibles de sufrir golpes de calor. Sin embargo, durante su etapa larvaria, los renacuajos viven frecuentemente en charcas temporales poco profundas donde la temperatura del agua, si las charcas se encuentran en zonas abiertas y soleadas, puede alcanzar valores muy altos, oscilando entre 35ºC - 43ºC, especialmente en áreas tropicales o subtropicales donde el ángulo de inclinación del Sol alcanza su cenit (Williams, 1985; Abe & Neto, 1991; Watson et al., 1995). Estas altas temperaturas pueden representar una fuente sustancial de estrés fisiológico sobre los renacuajos y posiblemente constituyan una presión de selección importante que ha favorecido la evolución adaptativa en sus tolerancias térmicas máximas. Durante los pasados cuatro años hemos venido realizando una serie de estudios sobre la ecología térmica en distintas comunidades de larvas de anfibios situadas a lo largo de gradientes latitudinales, desde zonas templadas (Europa y NE de Estados Unidos) a subtropicales (N de Argentina) y tropicales (estado de Bahía, Brasil), donde hemos examinado distintas aspectos e hipótesis que citamos a continuación: I. Variación latitudinal en el rango de tolerancias térmicas. Hipótesis de Janzen. II. La medición de los límites de tolerancia térmica. Realismo en las medidas, efecto de las tasas de calentamiento. III. Vulnerabilidad fisiológica de los anfibios ante el calentamiento global:

a) Variaciones latitudinales en la respuesta plástica de aclimatación en las tolerancias térmicas máximas. b) Variación de las tolerancias térmicas máximas. Efectos en la comunidad. c) Variaciones latitudinales y microambientales en los valores de tolerancias térmicas máximas y vulnerabilidad al calentamiento global ¿Están en peligro los anfibios tropicales por el calentamiento global? I. Variación latitudinal en el rango de tolerancias térmicas en anfibios. Hipótesis de Janzen. Una de las hipótesis macroecológicas más destacadas por sus connotaciones en distintas predicciones biogeográficas, es la hipótesis de variabilidad climática de Janzen (Janzen, 1967; Ghalambor et al., 2006). Esta hipótesis predice que la variación estacional en la temperatura tiene unas implicaciones en la evolución adaptativa de los límites fisiológicos de tolerancia térmica, especialmente en organismos ectotérmicos que habitan distintas latitudes y altitudes. Las especies ectotérmicas de latitudes templadas, sometidas a variaciones estacionales en la temperatura y obligadas a soportar mayores extremos térmicos, presentarán rangos de tolerancia más amplios que los organismos ectotérmicos tropicales que serían especialistas térmicos, adaptados a un rango ambiental de temperaturas más estrecho. La hipótesis de un incremento en los rangos de tolerancia térmica con la latitud ha sido examinada en una síntesis global, incluyendo biomas terrestres y marinos, por Sunday et al. (2010). Igualmente, se ha examinado particularmente para distintos grupos taxonómicos: insectos (Addo-Bediako et al., 2000; Kimura, 2004; Calosi et al., 2010; Overgaard et al., 2011),

lagartos (van Berkum,

1988; Huey et al., 2009; Clusella-Trullas et al., 2011; Huey et al., 2012)

y anfibios adultos (Snyder & Weathers,

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ser diferencias sustanciales entre estudios en las tasas de calentamiento, en el punto final subletal seleccionado, y en el nivel de aclimatación. Estas disparidades metodológicas pueden incrementar la variabilidad y el error en las comparaciones (Terblanche et al., 2011; Rezende & Santos, 2012).

Figura 2. Perfil térmico de una charca en un ambiente tropical, localizada dentro del bosque de la Mata Atlántica, Bahía, Brasil, y una charca temporal soleada situada en Córdoba, España. Se puede apreciar la escasa variación diaria y la casi nula variación estacional en la temperatura de la charca de ambiente tropical, comparada con la charca de ambiente templado. 1975, reanalizando los datos originales de Brattstrom, 1968). Todos estos estudios sugieren que el incre-

mento en el rango de tolerancia de los organismos ectotérmicos no tropicales se debe básicamente a la reducción más extrema con la latitud en el CTmin que en el CTmax (Snyder & Weathers, 1975; van Berkum, 1988; Addo-Bediako et al., 2000; Huey et al., 2009; Sunday et al., 2010; Clusella-Trullas et al., 2011; Overgaard et al., 2011). Probablemente este resultado general obedece a que las temperaturas mínimas ambientales disminuyen rápidamente con la latitud, mientras que las temperaturas máximas son relativamente independientes de la misma, con excepción de las latitudes extremas donde las temperaturas máximas descienden abruptamente (Gaston & Chown, 1999; Bradshaw & Holzapfel, 2006; Ghalambor et al., 2006; Clusella-Trullas et al., 2011). Debido a los numerosos factores que

alteran la determinación de los límites de tolerancia (véase apartado II), estos estudios comparados pueden adolecer de numerosos sesgos como señalan Sunday et al. (2010), como pueden

Examen de los rangos de tolerancia en comunidades de anfibios templadas y tropicales. Hipótesis de Janzen. En este trabajo (L.M. Gutiérrez-Pesquera, M. Tejedo, H. Duarte, M. Solé, A.G. Nicieza, datos no publicados) se han determinado los rangos de tolerancia térmica en larvas de anfibios pertenecientes a dos comunidades, una tropical, situada en el estado de Bahía en Brasil, y una comunidad templada, en la Península Ibérica, que presentan temperaturas ambientales muy divergentes (Figura 2). Para ello, se colectaron larvas de distintas especies directamente en las charcas, siendo trasladadas a los laboratorios de referencia en la Universidade Estadual de Santa CruzUESC, Ilhéus, Bahía, Brasil y en la EBDCSIC, Sevilla, España. Las larvas de todas las especies fueron aclimatadas durante tres días a una temperatura uniforme de 20ºC, fotoperíodo 12 L: 12 O y comida ad libitum. Los rangos de tolerancia térmica de cada especie se obtuvieron mediante las estimas, tanto de CTmax como de CTmin, mediante el método dinámico de Hutchison (Hutchison, 1961; Lutterschmidt & Hutchison, 1997). Cada individuo era colocado en un recipiente plástico (0,1 L), a su vez introducido en un baño Huber K15-cc-NR, que producía un calentamiento / enfriamiento gradual a una tasa constante (0,25ºC min-1), hasta que se alcanzaba un punto final previo a la muerte, que consistía en la total inmovilidad del renacuajo y su incapacidad de responder a 10 estímu-

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los táctiles consecutivos. Una vez que el individuo alcanzaba este punto final, la temperatura del agua circundante era tomada con un termómetro de lectura rápida (Miller & Weber, Inc) con una precisión de ± 0,1ºC, tras lo cual el renacuajo era sumergido en agua a 20ºC, para facilitar su reanimación, midiendo su peso húmedo y estimando su estadio de desarrollo (Gosner, 1960). Los renacuajos que no conseguían reanimarse eran descartados del análisis. Los resultados confirman la hipótesis de Janzen (1967): el rango de tolerancia muestra una correlación positiva con la latitud, una vez corregida la regresión por la filogenia. Las especies tropicales situadas a baja latitud tienen un menor rango de tolerancia térmica que las especies templadas (Figura 3). Esta diferenciación en los rangos térmicos se debe, principalmente, a que las especies de anfibios de latitudes altas disminuyen sus valores de CTmin con respecto a las especies tropicales, en una proporción mayor que el cambio producido en los valores de CTmax. Esto se demuestra estadísticamente por la heterogeneidad de pendientes entre la latitud y los dos límites de tolerancia (ANCOVA: CTM [min / max] x Latitud, P < 0,01). II. Medición de los límites de tolerancia térmica. Realismo en las medidas. Efecto de las tasas de calentamiento El estudio de los fundamentos fisiológicos e implicaciones ecológicas de los límites de tolerancia son aspectos cruciales, tanto en biología evolutiva para conocer la evolución adaptativa de los mismos, como en biología de la conservación, o como se ha definido recientemente, fisiología de la conservación, para que estas estimas de tolerancia sean lo suficientemente realistas y permitan estable-

Figura 3. Examen de la hipótesis de Janzen (1967) en comunidades de larvas de anfibios tropicales (Bahía, Brasil, triángulos) y templados (España, círculos). Los rangos de tolerancia térmica en especies templadas, con mayor variabilidad en las temperaturas ambientales, son mayores que los rangos observados en especies tropicales.

cer una valoración de vulnerabilidad ecológica frente a los impactos del cambio climático (Seebacher & Franklin, 2012 y demás contribuciones en Conservation physiology: integrating physiological mechanisms with ecology and evolution to predict responses of organisms to environmental change, Philosophical Transactions of the Royal Society B, 367 (1596), 2012). La mayor parte de los organismos ectotérmicos están sujetos a fluctuaciones diarias en la temperatura que se producen de manera gradual en su ambiente natural (Sinclair, 2001). Sin embargo, muchos estudios de fisiología comparada, cuyo objetivo pasa por buscar patrones y mecanismos subyacentes en la respuesta fisiológica y su evolución, tradicionalmente han venido empleando metodologías muy estandarizadas pero que adolecen de un bajo nivel de realismo. Los métodos más empleados son dos: (1) cambios abruptos

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desde la temperatura de aclimatación en la que se encuentra el organismo, a la temperatura de estrés experimental, que se mantiene constante, midiéndose el tiempo hasta la muerte o manteniendo esta temperatura constante en un rango de tiempos crecientes (LT50) (método estático), o (2) incrementando / descendiendo experimentalmente esta temperatura hasta que se alcanza un punto final, como inmovilidad, pérdida de equilibrio o aparición de espasmos musculares (el método dinámico, CTmax ó CTmin, Lutterschmidt & Hutchison, 1997). Este valor de CTmax (y por analogía CTmin) fue definido operativamente por Cowles & Bogert (1944) como la temperatura en la cual el organismo presenta una actividad locomotora desorganizada perdiendo la habilidad de escapar de esta situación, que en condiciones naturales le llevaría inmediatamente a la muerte (Figura 1). Por otro lado, la tasa experimental de cambio en la temperatura en el método dinámico, se suele ajustar en valores muy rápidos (e.g., 1ºC min-1) que, en cierto sentido, se justifican para evitar introducir sesgos en las estimas con procesos compensatorios de aclimatación rápida (“hardening”) que produzcan valores de CTmax ó CTmin sobre- o sub- estimados, respectivamente (Lutterschmidt & Hutchison, 1997). El empleo de tasas de calentamiento lentas (por motivos de brevedad, de aquí en adelante, sólo trataremos el proceso de calentamiento que resulta equivalente en argumentación al proceso de enfriamiento) tiene la ventaja de que puede simular un escenario natural de incremento diario de temperatura y, por tanto, estas estimas experimentales podrían ser generalizadas en un contexto más ecológico (Terblanche et al., 2011). Sin embargo, este método no resulta ajeno a dificultades de interpretación. Un calentamiento lento lleva asociado, ineludiblemente, una

mayor duración de estos ensayos, lo que puede provocar efectos colaterales que inducirían respuestas muy heterogéneas en las estimas de tolerancia. En primer lugar, exposiciones más prolongadas al calor pueden acumular estrés térmico directo y otros elementos de estrés indirectos, como un aumento en la deshidratación y una disminución en el nivel de recursos, que simultáneamente pueden reducir el CTmax y, por tanto, la respuesta de tolerancia sería una subestima del CTmax verdadero. En segundo lugar, un experimento de calentamiento largo puede, al mismo tiempo, inducir en el organismo respuestas compensatorias de aclimatación rápida que, contrariamente al proceso anterior, implicarían un aumento en la tolerancia (Rezende et al., 2011; Santos et al., 2011; Overgaard et al., 2012). Estos dos procesos concurrentes y de efectos contrapuestos podrían explicar el rango de plasticidades en las estimas de termo-tolerancia que se ha observado en diferentes estudios. Calentamientos lentos, y ecológicamente más realistas, determinan una depresión en los valores de tolerancia en algunas especies de peces (Becker & Genoway, 1979), insectos, (Terblanche et al., 2007; Chown et al., 2009; Mitchell & Hoffmann, 2010; Allen et al., 2012; Ribeiro et al., 2012),

e invertebrados marinos, tanto tropicales (Nguyen et al., 2011) como antárticos (Peck et al., 2009); mientras que una respuesta contraria, de aclimatación beneficiosa, incrementa el valor de CTmax en algunas especies de peces tropicales (Chung, 1997; Mora & Maya, 2006) e insectos (Nyamukondiwa & Terblanche, 2010; Chidawanyika & Terblanche, 2011; Allen et al., 2012). Si esta heterogeneidad en la respuesta de tolerancia responde a variaciones adaptativas, los estudios interespecíficos de las tolerancias deben de considerar este aspecto y, según la cuestión que nos interese, se debe decidir por

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un protocolo de tasas de calentamiento rápido, que evite estos efectos distorsionadores, más idóneo en análisis comparativos (Lutterschmidt & Hutchison, 1997; Mora & Maya,

o, por el contrario, nos puede interesar emplear una tasa realista que incorpore estos efectos con el fin de realizar inferencias sobre el efecto real del calentamiento global sobre los organismos. Por otro lado, la posibilidad de cruzar métodos y aproximaciones entre distintos estudios y poder, de este modo, comparar especies o tratamientos sometidos a protocolos independientes, requiere cuantificar la precisión de las medidas de tolerancia térmica, tanto en sus componentes de validez, es decir, que protocolos independientes midan el mismo carácter

2006)

(Hoffmann et al., 1997; Loeschcke & Hoffmann, 2007; Sgrò et al., 2010; Santos et al., 2011; Terblanche et al., 2011; Rezende & Santos, 2012),

y como de fiabilidad, o error de medida asociado a una repetibilidad o correlación intra-clase < 1 (Rezende & Santos, 2012; Castañeda et al., 2012). Estos argumentos representan un importante motivo de preocupación que hasta la fecha ha sido prácticamente obviado (Terblanche et al., 2011; Rezende & Santos, 2012). Parece necesario que las estimas de tolerancia térmica se hagan, por tanto, lo más estandarizadas posibles, empleando el mismo protocolo de aclimatación previa (Brattstrom, 1968), idénticas temperaturas iniciales y de tasas de calentamiento (Terblanche et al., 2007; Rezende et al., 2011), idéntico punto final en la estima (Lutterschmidt & Hutchison, 1997), similares estadios de desarrollo (Sherman, 1980), e incluso fotoperíodo y hora del día (Mahoney & Hutchison, 1969), factores que se ha demostrado que pueden producir alteraciones en las estimas de tolerancias térmicas máximas y por extensión a las estimas de temperaturas de tolerancias mínimas (Terblanche et al., 2007).

Experimentos de tolerancia térmica en anfibios a distintas tasas de calentamiento. En el primer experimento (M. Tejedo, H. Duarte, M. Simon, M. Katzenberger, C.A. Navas, datos no publicados) examinamos el potencial de plasticidad en los valores de CTmax en renacuajos de Hyla meridionalis. Elegimos la fase larvaria acuática por varias razones: el medio acuático es más fácil de controlar de manera experimental, por el alto calor específico y mayor conductividad del agua, lo que determina una mayor homogeneidad en su variación térmica. Esta variabilidad puede ser fácilmente medida, tanto en laboratorio como en campo, mediante el uso de registradores continuos (“dataloggers”). Por otro lado, los anfibios durante su fase larvaria se reproducen principalmente en charcas temporales que pueden alcanzar temperaturas elevadas o incluso, a veces, sufrir congelación parcial o total, lo cual supone que las larvas han de enfrentarse a condiciones extremas que la fase terrestre adulta puede, en cierto modo, evitar, mediante la selección activa de micro-hábitats, hábitos nocturnos o incluso permanecer inactivos durante estos periodos de estrés térmico. Las larvas fueron colectadas directamente en el campo, siendo trasladadas al laboratorio de cámaras climáticas de la EBD-CSIC y mantenidas en condiciones controladas de temperatura, fotoperiodo 12 L: 12 O y comida ad libitum. Los valores de CTmax fueron estimados mediante el método dinámico de Hutchison (véase apartado I). El diseño del experimento fue de doble vía con dos factores: a) Tasa de calentamiento, con tres niveles: 1,0ºC min-1, 0,05ºC min-1, y 0,03ºC min-1; y temperatura inicial del experimento a 20ºC. La primera tasa corresponde a un calentamiento rápido, donde el CTmax se alcanzaría en menos de 20

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min. Los dos últimos niveles correspondían a tasas de calentamiento naturales de las charcas donde habita esta especie, seleccionados en los 15 días últimos antes de la desecación de la charca, momento en el que se alcanzan las mayores temperaturas (véase Figura 6, panel inferior derecho). La duración del calentamiento a esta tasa lenta sería mucho más larga, alrededor de 6 - 7 h. Este factor, por tanto, examina el efecto de la variación de las tasas de calentamiento y, por extensión, la variación en la duración de la exposición al calor, sobre la tolerancia térmica máxima, donde predeciríamos una disminución en los valores de CTmax a una tasa lenta con respecto a la tasa rápida, suponiendo una mayor acumulación de estrés térmico en un proceso de calentamiento prolongado; b) Temperatura de aclimatación, 15ºC , 20ºC y 25ºC, factor que examina, por un lado, la predicción de una mayor tolerancia térmica cuando las temperaturas de aclimatación son más altas (aclimatación beneficiosa; Leroi et al., 1994), y, por otro, su posible interacción con la tasa de calentamiento. Los resultados mostraron, en primer lugar, que la tasa de calentamiento reduce el CTmax cuando este calentamiento se produce a tasas lentas, lo cual se ajusta a la predicción de una mayor acumulación de estrés térmico bajo tasas de calentamiento naturales. En segundo lugar, este efecto de la reducción de la tolerancia sólo se da a temperaturas de aclimatación bajas, desapareciendo a las temperaturas de aclimatación más altas (20ºC y 25ºC), (Figura 4). En el segundo experimento (M. Tejedo, H. Duarte, M. Katzenberger, F. Marangoni, E.L. Rezende, M. Santos, datos no publicados) examinamos la plasticidad en el CTmax a dos tasas de calentamiento: rápida 1,0ºC min-1, y lenta 0,05ºC min-1, en 12 especies de anfibios durante su etapa larvaria. Seleccionamos

seis especies que se desarrollan en ambientes cálidos, tropicales y subtropicales de Sudamérica: Dermatonotus muelleri, Hypsiboas faber, Pleurodema borellii, Rhinella schneideri y Scinax fuscovarius, y SW de Norteamérica (Scaphiopus couchii). Asimismo, se analizaron cinco especies de zona templada de la Península Ibérica que se reproducen en charcas con temperaturas frescas: Bufo calamita, H. meridionalis, Pelobates cultripes, Pleurodeles waltl, Pelodytes ibericus (dos poblaciones) y Rana iberica. Las larvas fueron colectadas directamente en el campo, siendo trasladadas a los laboratorios respectivos en cada área de estudio (Argentina, FCEQyN-UNaM, Posadas; España, EBD-CSIC, Sevilla); las larvas de S. couchii fueron obtenidas mediante cría en cautividad, (Kulkarni, D. & GómezMestre, I.). El procedimiento experimental implicó el mantenimiento de las larvas de todas las especies al menos cuatro días de aclimatación a una temperatura de 20ºC, siguiéndose posteriormente el mismo protocolo descrito para los experimentos anteriores (véase más arriba). Los resultados mostraron que el CTmax presentaba una interacción significativa entre Especie x Tasa de calentamiento, lo que sugería que el efecto de las tasas de calentamiento no era equivalente entre especies (Especie x Tasa de calentamiento, F12, 301 = 27,011, P < 0,000001, Figura 5). En concreto, las especies que presentan tolerancias más bajas tienden a reducir su CTmax cuando se calientan a tasas lentas naturales, mientras que las especies con tolerancias más altas tienden a incrementar su CTmax ante calentamientos lentos y prolongados. Las especies con valores intermedios en tolerancia no presentan cambios en CTmax . Aunque desconocemos los mecanismos subyacentes de esta divergencia en la respuesta plástica, lo

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Figura 4. Valores de CT max en renacuajos de ranita meridional, H. meridionalis, mediante el método dinámico de Hutchison. Se compararon una tasa de calentamiento rápido (1ºC min -1) frente a dos tasas de calentamiento lento (0,05ºC min -1, y 0,03ºC min -1) que simulan el calentamiento natural que sufren los renacuajos en sus charcas. Se compararon estas tasas a tres temperaturas de aclimatación.

Figura 5. Efecto de las tasas de calentamiento sobre los valores de CTmax para 13 especies/poblaciones de anfibios templados (TEM) y subtropicales (TRO). Se puede observar una interacción entre Especie x Tasa de calentamiento, lo que implica que las especies con mayores CTmax incrementaron sus tolerancias térmicas cuando se producía un calentamiento lento y gradual, que simulaba un calentamiento natural, mientras que un efecto contrario de reducción en CTmax se producía en especies menos tolerantes.

Figura 6. Distribución de las temperaturas máximas diarias, valores de CTmax y variación estacional en las temperaturas máximas diarias de las charcas para P. borellii, especie subtropical de ambiente cálido, y P. ibericus, especie templada de ambiente fresco.

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que si parece probable es que las especies de anfibios tropicales y subtropicales que ocupan charcas cálidas, serían capaces de presentar mecanismos de aclimatación rápida que le permitan una compensación en cuanto a su respuesta de tolerancia. En la Figura 6 aparece representada la distribución de las temperaturas máximas y su variación estacional en dos especies representativas, tanto de ambiente cálido (P. borellii) como de ambiente fresco (P. ibericus), que presentan unos valores de plasticidad a tasas lentas de magnitud similar pero contrapuestas en su signo. Podemos observar dos diferencias notables. En primer lugar, la distribución de temperaturas máximas diarias con respecto a los valores de tolerancia críticos está mucho más próxima en P. borellii que en P. ibericus. En segundo lugar, las temperaturas máximas de las charcas no están correlacionadas con la fecha en P. borellii pero sí en P. ibericus. Estas diferencias se traducen en que la aparición de eventos de altas temperaturas, días con temperaturas máximas próximas (< 5ºC) a los valores de CTmax , aparecen erráticamente durante todo el desarrollo larvario en P. borelli, lo que determina que, en cualquier momento, se pueden producir días donde el estrés térmico es intenso. Sin embargo, estos episodios de estrés térmico aparecerían sólo al final de la estación en P. ibericus, cuando la mayor parte de la población larvaria ya ha metamorfoseado y abandonado el agua. Podemos sugerir la hipótesis de que las especies tropicales y subtropicales, con un mayor riesgo de sufrir calentamiento intenso y una mayor impredecibilidad en la ocurrencia de estos picos de calor, han podido evolucionar mecanismos fisiológicos de “hardening” a corto plazo, mientras que esta posibilidad no ocurre en las especies templadas. Una explicación similar ha sido sugerida

recientemente en poblaciones de Drosophila melanogaster y en un conjunto de especies pertenecientes al género Drosophila a lo largo de un gradiente latitudinal en Australia, donde las poblaciones / especies tropicales tienen un mayor potencial de repuesta rápida de “hardening” que las situadas en ambientes templados (Sgrò et al., 2010; Overgaard et al., 2011). Si este patrón observado de divergencia entre especies tropicales y templadas en su nivel de respuesta rápida de “hardening” está mediado por un mecanismo fisiológico subyacente, sería interesante examinar en distintas en especies que difieren en su patrón de plasticidad las diferencias en la producción de Hsp70, tanto en su forma constitutiva (Hsc70) como en su forma inducible (Hsp70) a lo largo de un calentamiento experimental, empleando tasas rápidas y lentas (Tomanek, 2010; Madeira et al., 2012 a, b). III. Vulnerabilidad fisiológica de los anfibios ante el calentamiento global: a) Variaciones latitudinales y micro-ambientales en la respuesta plástica de aclimatación en las tolerancias térmicas máximas. Dentro de las posibilidades fisiológicas de atenuar los efectos del calentamiento global estaría la expresión de respuestas compensatorias, como la aclimatación tanto a corto (“hardening”) como a largo plazo (Bowler, 2005; Loeschcke & Sorensen, 2005). Este tipo de respuesta de aclimatación a corto plazo ha sido ya sugerida en el apartado anterior, donde describíamos la respuesta compensatoria en CTmax de especies de ambientes cálidos tropicales y subtropicales bajo calentamientos que siguen tasas lentas naturales. Igualmente, la respuesta de aclimatación puede basarse en una respuesta a más largo plazo (días o semanas) que produzca respuestas tam-

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bién beneficiosas y que permitan el mantenimiento y resistencia de poblaciones y especies al calentamiento global (Stillman, 2002). Este mecanismos sería especialmente relevante para aquellas especies de anfibios tropicales y subtropicales de micro ambientes cálidos, que pueden ser firmes candidatos a sufrir estrés térmico agudo en las próximas décadas (véase apartado IIIc). Por otro lado, se predice que los organismos que ocupan ambientes térmicamente variables presentarán un mayor grado de plasticidad fenotípica, debido a que las señales ambientales son fiables y predecibles, mientras que en ambientes estables esta plasticidad sería más limitada o incluso se perdería ya que puede incurrir en costes (Levins, 1968; DeWitt et al., 1998). Varias aproximaciones parecen mostrar la capacidad limitada para incrementar el nivel superior de tolerancias térmicas en invertebrados (Cavicchi et al., 1995; Kellermann et al., 2009) e incluso la existencia de un compromiso entre el nivel de tolerancia máximo y su potencial plástico de aclimatación, observado en cangrejos mareales pertenecientes al género Petrolisthes (Stillman & Somero, 2000; Stillman, 2002, 2003), (véase, no obstante, un patrón contrario en escarabajos acuáticos del género Deronectes, donde las especies más termo-tolerantes presentan un mayor potencial de aclimatación; Calosi et al., 2008). Examen del potencial plástico de aclimatación en CTmax de comunidades de distintas latitudes y microhábitats. En este trabajo (H. Duarte, M. Tejedo, J. F. Beltrán, J. Hammond, M. Katzenberger, F. Marangoni, R.A. Relyea, datos no publicados) se ha determinado en distintas comunidades de larvas de anfibios el potencial plástico del CTmax ante distintas temperaturas de aclimatación. Se estudiaron las diferencias latitudinales en la plasticidad de la tolerancia

máxima en dos comunidades templadas (Península Ibérica y NE de Estados Unidos) y dos subtropicales (N de Argentina). Las dos comunidades subtropicales corresponden a dos biomas térmicamente bien diferenciados: el Gran Chaco, bioma de bosque abierto con charcas de temperatura muy alta y variable a lo largo del día; y el bosque atlántico de Misiones, bioma de bosque tropical con charcas y arroyos con temperaturas diarias muy poco variables, aunque presentando cierta variabilidad estacional. Todas las especies analizadas fueron aclimatadas a temperaturas constantes durante un mínimo de cuatro días. La respuesta plástica se examinó en un rango de 10ºC, aunque los límites de este rango variaron para cada comunidad: 15ºC - 25ºC, para las comunidades templadas y 20ºC - 30ºC para las comunidades subtropicales. Estos límites variables fueros seleccionados con el propósito de evitar que las temperaturas experimentales de aclimatación resultasen estresantes y, para ello, se examinaron tanto los perfiles térmicos de las charcas, así como los valores de CTmax obtenidos para cada comunidad (véase apartado IIIc). Los valores de CTmax , para cada temperatura de aclimatación, se obtuvieron mediante el método dinámico de Hutchison a una tasa de calentamiento de 1ºC min-1. Los resultados (Figura 7) mostraron, por una parte, que las temperaturas crecientes de aclimatación aumentaban el valor de CTmax ; y, en segundo lugar, el potencial de aclimatación no variaba con la comunidad, siendo la interacción Aclimatación x Comunidad no significativa. Todas las comunidades aumentaron su CTmax entre 1,0ºC y 1,5ºC, incluyendo la comunidad de charcas de temperaturas máximas muy altas del Gran Chaco, con valores basales ya de por sí muy altos. Este resultado contrasta con la limitación en el potencial plástico observado en comunidades de cangre-

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Durant et al., 2007), así como cambios vinculados

jos mareales de ambientes muy cálidos (Stillman, 2003). Por otro lado, la comunidad subtropical del bosque atlántico, con temperaturas ambientales muy estables, presentó un incremento significativo en el CTmax, mostrado incluso por las especies estrictamente ligadas al interior del bosque como Crossodactylus schmidti, Hypsiboas curupi y Limnomedusa macroglosa. Este incremento fue de similar magnitud al mostrado por la comunidad del Gran Chaco donde las temperaturas presentan una fuerte oscilación diaria (véase Figura 10). Quizás este potencial plástico pueda reflejar la posible variación térmica estacional, común en estas dos comunidades subtropicales.

a la frecuencia de aparición de taxones especialistas y generalistas en la comunidad y su grado de dispersión (Gilman et al., 2010). Por otro lado, y desde una perspectiva ecofisiológica, las posibles diferencias interespecíficas en la sensibilidad y tolerancias térmicas, principalmente en especies consideradas relevantes en las interacciones tróficas (depredadores o competidores), pueden ser decisivas en el mantenimiento de las comunidades ante escenarios de cambio climático (Sanford, 1999; Pincebourde et al., 2008; Peck et al., 2009). Las charcas temporales que ocupan los anfibios durante su etapa larvaria pueden ser un buen modelo para examinar estos efectos ya que son comunidades relativamente simples, de pequeña escala y no presentan estratificación de la temperatura, con lo cual, la existencia de microambientes térmicos queda muy reducida. Por otro lado, estas comunidades de charcas temporales, pueden ser simuladas y replicadas, mediante mesocosmos, en diseños experimentales con un importante poder estadístico (e.g., Tejedo & Reques, 1994; De Meester et al., 2011). Nuestro interés dentro del contexto de la ecología térmica pasaría por conocer los parámetros térmicos fisiológicos, en particular los límites de tolerancia máximos (CTmax), de la comunidad de larvas de anfibios, de sus competidores (zooplancton) y de sus depredadores.

b) Variación de las tolerancias térmicas. Efectos en la comunidad. Las interacciones interespecíficas en las comunidades pueden ser afectadas por el cambio climático, lo que puede inducir alteraciones fenológicas en los ciclos de vida, promoviendo desajustes temporales entre un consumidor y la disponibilidad de sus recursos nutritivos (Beaugrand et al., 2003; Sanz et al., 2003;

Análisis de las tolerancias térmicas máximas en una comunidad de charcas temporales. En este estudio (H. Duarte, M. Tejedo, J. Hammond, M. Katzenberger, R.A. Relyea, datos no publicados), se examinó el CTmax de una comunidad de anfibios y sus competidores (zooplancton) y depredadores del NE de Estados Unidos (Estación Biológica Pymatuning, NW Pennsylvania, Universidad

Figura 7. Respuesta plástica de CTmax para distintas comunidades de larvas de anfibios: dos subtropicales de ambientes cálidos y frescos, Gran Chaco y bosque Atlántico, respectivamente, y dos comunidades templadas de la Península Ibérica y NE de Estados Unidos.

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de Pittsburgh). Los valores de CTmax se obtuvieron para todos los taxones mediante el método dinámico de Hutchison a una tasa de calentamiento de 1ºC min-1. Los resultados (Figura 8) mostraron que, tanto las 11 especies de anfibios como sus potenciales competidores (Daphnia magna y tres especies de anfípodos), tenían tolerancias fisiológicas similares. Sin embargo, las cuatro especies de insectos predadores más frecuentes (pertenecientes a los géneros Anax, Enallagma, Lethocerus y Notonecta) expresaron un valor de CTmax promedio mucho más alto (+D 5,5ºC). Esta diferencia tan notable puede ser relevante en un contexto de cambio climático. Pensamos que la comunidad de larvas de anfibios posiblemente no sufrirá estrés térmico agudo, ya que las charcas de esta región de Norteamérica difícilmente llegarán a alcanzar valores próximos a sus CTmax . Sin embargo, no podemos descartar que se alcancen valores que determinen exposiciones crónicas de estrés térmico que reduzcan las tasas de crecimiento y desarrollo de los renacuajos, como también la velocidad de escape de estos ante sus depredadores. Estos últimos, muy posiblemente presenten Topt más elevadas, desde el momento que las Topt en ectotermos suelen estar fuertemente correlacionadas con sus valores de CTmax (Huey & Bennett, 1987; Huey & Kingsolver, 1993; Huey et al., 2009, 2012; Clusella-Trullas et al., 2011).

Esto podría acarrear un incremento en las tasas de depredación alterando probablemente la estructura de la comunidad de estas charcas. Sería interesante profundizar en la variación de los parámetros térmicos (CTmax, CTmin, Topt, y depresión metabólica) en distintos biomas y nichos tróficos y valorar las posibles consecuencias a nivel de comunidad.

Figura 8. Valores de CTmax (media e intervalos de confianza 95%) para distintos grupos tróficos de una comunidad de charcas temporales del NE de Estados Unidos: anfibios (11 especies), zooplancton (competidores de anfibios, cuatro especies) y depredadores (cuatro especies).

c) Variaciones latitudinales y micro-ambientales en los valores de tolerancia térmica máxima y vulnerabilidad al calentamiento global ¿Están en peligro los anfibios tropicales por calentamiento global? En el contexto alarmante de crisis climática, con impactos potenciales sobre la biodiversidad global, es absolutamente prioritario, siendo un imperativo sobre la comunidad científica (Schwenk et al., 2009), identificar las comunidades y especies que están actualmente viviendo a unas temperaturas ambientales próximas a sus límites de tolerancia. Se ha demostrado, en distintos taxones, una correlación filogenética entre los límites de tolerancia (CTmax ) y las temperaturas máximas ambientales (Tmax ) (Tomanek & Somero, 1999; Stillman & Somero, 2000; Hochachka & Somero, 2002; Compton et al., 2007; Sinervo et al., 2010; Duarte et al., 2012).

En todos los casos, la pendiente de la regresión entre CTmax y Tmax es menor que 1, (b: 0,51, cangrejos Petrolisthes [Stillman & Somero, 2000]; 0,50, varios invertebrados y peces [Hochachka & Somero, 2002];

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0,70, bivalvos [Compton et al., 2007]; 0,51, lagartos Phrynosomatidae [Sinervo et al., 2010]; 0,18, larvas de anfibios [Duarte et al., 2012]; véase Figura 9). La interpretación de estos resultados puede resumirse de este modo: una subida en la temperatura ambiental de 1,0ºC supondría un incremento en el CTmax de sólo 0,5ºC en promedio entre taxones. Esto implica una limitación en la evolución fisiológica de las tolerancias que presenta una tasa de evolución media de sólo un 50% con respecto al incremento en la Tmax ambiental. En el caso de los anfibios durante su etapa acuática, este desfase evolutivo es aún mucho más drástico (sólo un 20% del incremento en Tmax ). Como consecuencia, podríamos generalizar que dentro de las especies y comunidades de organismos ectotérmicos que, a priori, podrían sufrir mayores impactos por el calentamiento, estarían, entre otras,

Figura 9. Relación entre la tolerancia térmica (CTmax) y la temperatura máxima (Tmax) de las charcas de reproducción para 47 especies de larvas de anfibios, pertenecientes a comunidades subtropicales de ambiente cálido de Gran Chaco (rótulos azules) y frescos de bosque Atlántico (morados), y comunidades templadas de la Península Ibérica (rojos) y Suecia (verdes). La regresión filogenética (PGLS) muestra una relación significativa, con una pendiente de 0,18. La línea de igualdad (Tmax = CTmax) representa un umbral letal, la proximidad de cada especie a esta línea permite estimar su riesgo de muerte por causa de estrés térmico agudo, bajo las condiciones contemporáneas de su hábitat (modificado de Duarte et al., 2012).

las especies que habitan en este momento micro-hábitats cálidos, ya que muy probablemente sus valores de tolerancia máxima fisiológica no estarán muy por encima de las temperaturas máximas de sus hábitats. Sin embargo, dada la enorme diversidad de micro-hábitats térmicos y las capacidades compensatorias de los organismos, como la aclimatación y la inercia comportamental (Bogert, 1949; Huey et al., 2003), el poder de esta generalización puede quedar reducido. Es por ello, que creemos necesario hacer una estimación exhaustiva tanto de los valores de CTmax como de las Tmax , en grupos taxonómicos sensibles como en sus microambientes térmicos. Hasta la fecha existe muy poca información que aúne las informaciones fisiológicas de los organismos con las temperaturas reales a las que estos se ven expuestos. En la mayoría de ocasiones, la información ambiental se infiere de modo indirecto a partir de bases de datos climáticas como WorldClim (Hijmans et al., 2005) que no recogen la información micro-climática. A pesar de estas deficiencias, los resultados están confirmando que las comunidades más vulnerables se sitúan en ambientes tropicales. Es el caso para varios grupos de ectotermos terrestres: insectos pertenecientes a diversos órdenes (Deutsch et al., 2008), hormigas (Diamond et al., 2012b) y lagartos de bosques tropicales (Huey et al., 2009). Sin embargo, otros análisis en reptiles parecen mostrar mayor vulnerabilidad en comunidades situadas en latitudes medias (Clusella-Trullas et al., 2011). En organismos ectotérmicos marinos, las comunidades con mayor riesgo de sufrir choques térmicos son, igualmente, las comunidades tropicales, tanto en cangrejos mareales del género Petrolisthes (Stillman & Somero, 2000) como en moluscos bivalvos (Compton et al., 2007).

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Vulnerabilidad al estrés térmico en comunidades de larvas de anfibios subtropicales y templados. Efecto del microambiente (Duarte et al., 2012). La predicción fundamental de este estudio es que las especies subtropicales serían más susceptibles a sufrir estrés térmico agudo y, por tanto, a la extinción inducida por el calentamiento global, que las especies templadas, ya que sus valores de CTmax serían sólo ligeramente superiores a los valores de Tmax de las charcas que habitan. Por otro lado, las variaciones térmicas micro-ambientales podrían ser decisivas en la determinación del nivel de vulnerabilidad. El examen de estas predicciones se realizó en 47 especies de anfibios, durante su etapa larvaria, pertenecientes a tres comunidades: dos comunidades subtropicales del norte de Argentina, con ambientes térmicos muy conFoto M. Tejedo

trastados (Figura 10): la comunidad del Gran Chaco, donde los ambientes larvarios son charcas temporales de bosque abierto y muy soleadas, con temperaturas diarias muy variables y Tmax muy altas que oscilan entre 34,2ºC y 41,4ºC, y la comunidad del bosque Atlántico de la provincia de Misiones, que se reproducen en charcas y arroyos dentro del bosque, con pocas oscilaciones diarias y temperaturas máximas que oscilan entre 21,3ºC y 30,4ºC. Igualmente, se examinó una comunidad templada en Europa (Península Ibérica y Suecia) que incluía especies con reproducción invernal, (sur de la Península Ibérica), y especies con reproducción a principios de verano, (Suecia y montañas ibéricas). Los rangos de temperatura máxima oscilan entre 18,8ºC y 35,5ºC. Los valores de CTmax se Foto M. Tejedo

Figura 10. Perfiles térmicos de dos micro-ambientes acuáticos del norte de Argentina. Paneles a la izquierda, bosque abierto del Gran Chaco (Teniente Fraga, provincia de Formosa, 23°45'36.33"S / 62°08'6.62"W, 28 Nov 2009 ‐ 10 Feb 2010), y del bosque Atlántico (paneles a la derecha), charcas del bosque Atlántico (Cuña Pirú, provincia de Misiones: 27°03'37.94"S / 54° 49' 39.82" W; 6 Dic 2009 ‐ 15 Ene 2010).

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obtuvieron, para todas las especies de las distintas comunidades, siguiendo el método dinámico de Hutchison, a una tasa de calentamiento de 1ºC min-1 y cuatro días de aclimatación a 20ºC, en los distintos laboratorios de referencia (Argentina, CECOAL CONICET, Corrientes 2009, FCEQyN UNaM, Posadas, 2010; España, EBD-CSIC, Sevilla 2009; Suecia, EBC, Universidad de Uppsala, 2009). Al mismo tiempo, se consiguieron los perfiles térmicos y las Tmax de un total de 34 charcas y arroyos. Los resultados revelaron que los valores de CTmax de las especies de la comunidad de charcas de elevada temperatura del Gran Chaco fueron claramente superiores, tanto a los de la comunidad templada, como a los de la comunidad subtropical de bosque atlántico

(Figura 9). Paradójicamente, esta comunidad mostró la menor tolerancia al calentamiento (TC) (TC = CTmax - Tmax, sensu Deutsch et al. [2008]; Figura 11). Este resultado sugiere que la subida esperada en las Tmax de las charcas del Gran Chaco pronto superarán los valores de CTmax de las especies de esta comunidad y, por tanto, estas especies serán más susceptibles de sufrir futuras extinciones locales debido al incremento en el nivel de exposición a episodios de estrés térmico agudo. Las especies del bosque atlántico presentan mayores TCs, al estar protegidas por el dosel forestal, y, por tanto, estarían relativamente protegidas ante el calentamiento global. Finalmente, las especies templadas estarían relativamente seguras de los impactos térmicos, excepto aquellas especies poco tolerantes

Figura 11. Valores de tolerancia al calentamiento (“Warning Tolerance” = CTmax - Tmax, sensu Deutsch et al. [2008]) para 47 especies de larvas de anfibios pertenecientes a dos comunidades subtropicales de ambiente cálido de Gran Chaco (“Subtropical Warm”) y frescos de bosque Atlántico (“Subtropical Cool”), y una comunidad templada de Europa (“Temperate”). La línea roja muestra los valores de tolerancia al calentamiento, si suponemos un incremento de 3,0ºC por el calentamiento global. Aquellas especies que queden por debajo de la línea sufrirían extinciones por estrés térmico intenso. Las flechas verdes y las dobles líneas moradas, indican el nivel de riesgo corregido una vez que se incluyen mecanismos fisiológicos de mitigación como aclimatación a corto y medio plazo (ver apartados II y IIIa) (modificado de Duarte et al., 2012).

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y de reproducción tardía (e.g., P. ibericus, P. waltl, P. cultripes) que pueden sufrir estrés térmico en las décadas venideras. Los resultados obtenidos confirman la hipótesis de que las comunidades de organismos ectotérmicos que están sometidas a altas temperaturas ambientales son más susceptibles de recibir impactos por el calentamiento global. Por extensión, podríamos considerar que otras comunidades de anfibios tropicales y subtropicales, que se reproducen en verano, en charcas soleadas y en biomas no forestales (e.g., formaciones de Cerrado, Caatinga y Llanos en Sudamérica, sabanas tropicales y subtropicales de Australia, sabanas tropicales del centro, sur y oeste de África e India), podrían sufrir niveles similares de estrés térmico. Por otro lado, se confirma la predicción de que la variación en el micro-hábitat térmico resulta determinante en la vulnerabilidad a sufrir estrés por el calentamiento en comunidades geográficamente próximas. Este último resultado es destacable desde el momento en el que el 72% de todas las especies de anfibios conocidas viven en bosques tropicales, tanto montanos como de llanura (Chanson et al., 2008). El dosel forestal protege térmicamente los ambientes acuáticos donde se desarrollan las larvas y posiblemente también los huevos y embriones terrestres de especies con desarrollo directo. La deforestación intensa de los bosques tropicales puede determinar la pérdida de esta protección con la consiguiente disminución de humedad relativa y subida de temperaturas en charcas, arroyos y suelo del bosque (Ernst & Rödel, 2005; Meegaskumbura et al., 2012), lo que puede promover extinciones locales de aquellas especies con menor tolerancia térmica. Nuestros análisis en el bosque atlántico de Misiones muestran que las temperaturas de charcas y arroyos deforestados sufren un incremento notable, tanto en la variabilidad diaria, como en

los valores máximos de sus temperaturas, que llegan a sobrepasar los límites de tolerancia de dos especies ligadas al bosque (C. schmidti e H. curupi, Figura 12). Estos cambios en las temperaturas, por causa directa de la deforestación de origen antrópico, podrían ser una de las causas de la disminución observada en la riqueza de especies con reproducción acuática en fragmentos de Mata Atlántica del SE de Brasil (Becker et al., 2007, 2009). El valor promedio de TC para la comunidad del Gran Chaco (3,5ºC), es claramente insuficiente para evitar el riesgo de extinción de muchas de las poblaciones de esta comunidad de anfibios, ya que no supera el incremento en las temperaturas medias y la intensificación de olas de calor esperado en esta área geográfica (Burgos & Fuenzalida-Ponce, 1991; IPCC, 2007; Battisti & Naylor, 2009).

Sin embargo, existen mecanismos biológicos de remediación que pueden minimizar la vulnerabilidad extrema de esta comunidad. Si tenemos en cuenta que los anfibios presentan un escaso nivel de movilidad y dispersión (véase no obstante, Funk et al., 2004; Phillips et al., 2006), los mecanismos que probablemente pueden compensar los efectos del calentamiento global variarán según la intensidad y la temporalidad de este calentamiento (véase Figura 7 en Huey et al., 2012). En las etapas iniciales del proceso, cuando el nivel de calentamiento es bajo, la compensación a través de mecanismos de termorregulación, (el efecto Bogert de inercia comportamental; Bogert, 1949; Huey et al., 2003; Marais & Chown, 2008) y la aclimatación fisiológica serían la respuestas más rápidas. Los renacuajos, aunque pueden termorregular de manera efectiva (Hutchison & Dupré, 1992), difícilmente pueden hacerlo cuando las temperaturas de las charcas alcanzan temperaturas elevadas, al no existir apenas estratificación, sobre todo en charcas temporales de poca profundidad y expuestas al sol. Si la temperatura

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Foto D. Baldo

Hypsiboas curupi

Crossodactylus schmidthii Figura 12. Comparación de los perfiles térmicos de charcas y arroyos del bosque Atlántico de la provincia de Misiones, NE de Argentina. En el panel superior aparece un arroyo con la cubierta forestal intacta, mientras que en los paneles central e inferior aparecen los perfiles de temperatura para un arroyo y charca deforestados, respectivamente. Las líneas discontinuas son los valores de CTmax para dos especies de la comunidad, C. schmidti e H. curupi. Se puede apreciar que las temperaturas de los dos micro-ambientes deforestados sufren un incremento notable, tanto en la variabilidad diaria como en los valores máximos, con respecto al arroyo intacto, llegando incluso a superar los valores de tolerancia de estas especies.

ambiental sigue aumentando y se superan los límites que permiten estos mecanismos plásticos, la compensación se tiene que sustentar en una respuesta evolutiva mediante cambios genéticos compensatorios. Las pruebas empíricas parecen mostrar dificultades en las poblaciones naturales para adaptarse rápidamente al cambio climático, debido a una baja heredabilidad en las tolerancias (Kellerman et al., 2009), interacciones genéticas entre caracteres y, finalmente, a variaciones en la dirección de la selección (Hoffmann & Sgrò, 2011). Además, los anfibios son organismos con un tiempo de generación relativamente largo, con lo cual las respuestas evolutivas rápidas, como mecanismo compensatorio al cambio climático, pueden ser poco eficaces. Un mecanismo compensatorio alternativo sería un cambio fenológico en la reproducción que eludiera

los episodios de calentamiento intenso. Los cambios en las fechas de reproducción son factibles en anfibios (Beebee, 1995) y serían una posibilidad de evitar estrés térmico en aquellas especies templadas que sufren temperaturas altas sólo al final de la estación, pero no así en las especies tropicales y subtropicales como las del Gran Chaco donde los picos de altas temperaturas pueden ocurrir de manera errática y no predecible (apartado II, Figura 6). En resumen, pensamos que el mecanismo de mitigación real más efectivo para esta comunidad sería el de aclimatación fisiológica descrito previamente (apartados II y IIIa). En este caso, las especies vulnerables de la comunidad del Gran Chaco pueden tener una ligera respuesta compensatoria, tanto por aclimatación a medio plazo (días) como a corto plazo (horas), que puede incrementar su CTmax como máximo

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unos 2 - 3ºC (ver apartados II y IIIa, Fig. 5 y 7). Por tanto, estas especies podrían tener cierto nivel de seguridad aumentando su tolerancia al calentamiento (Figura 11), aunque no podemos descartar un riesgo significativo de sufrir estrés térmico agudo, especialmente ante episodios extremos de olas de calor. En el caso de las especies templadas esta subida global en CTmax sería inferior ya que los valores de CTmax estimados a tasa rápida están sobrevalorados entre 0ºC y 1,4ºC (Fig. 4 y 5) lo cual determina una compensación inferior a las especies tropicales, lo cual puede determinar que algunas especies templadas poco tolerantes puedan sufrir igualmente estrés térmico en las próximas décadas. C ONCLUSIONES El análisis de parámetros fisiológicos como las tolerancias térmicas resulta fundamental tanto para el examen de numerosas hipótesis biogeográficas como para conseguir estimas realistas de la vulnerabilidad de los organismos ectotérmicos al calentamiento global. En este estudio hemos examinado, en primer lugar, la hipótesis de Janzen aplicada a larvas de anfibios, demostrando que en una comunidad tropical los rangos de tolerancia son más estrechos que en una comunidad templada, gravitando estas diferencias en una mayor tolerancia a temperaturas bajas de las especies de climas templados, cuyas temperaturas mínimas ambientales varían de manera estacional. En segundo lugar, hemos examinado la hipótesis de una mayor vulnerabilidad de los anfibios tropicales a sufrir los efectos del calentamiento global. Nuestros resultados sugieren que las comunidades de larvas de anfibios subtropicales que se reproducen en ambientes de altas temperaturas, presentan, como predice la hipótesis, una mayor vulnerabilidad a sufrir estrés térmico agudo, a pesar de presentar mayo-

res valores de tolerancia térmica, y un mayor nivel de compensación por aclimatación rápida. Igualmente, descubrimos que la variación en los micro-ambientes térmicos son fundamentales en estas estimas de vulnerabilidad, que, asimismo, pueden alterarse por acción directa del hombre (e.g., deforestación de los bosques tropicales). Proponemos un mayor estímulo en los estudios de fisiología térmica en dos áreas principales. Primero, en el ámbito de la biología de la conservación para promover tanto modelos bioclimáticos mecanicistas, que proporcionen estimas de vulnerabilidad más realistas, como un conocimiento más profundo de los impactos globales sobre la comunidad e implicaciones asociadas a sinergias con contaminantes como, por ejemplo, la disminución observada en la tolerancia térmica (CTmax ) en renacuajos de Bufo calamita tratados con el pesticida glifosato, (C. Cabido, I. Garin, X. Rubio, M. Tejedo, datos no publicados). Un segundo ámbito de impulso sería en los estudios biogeográficos, en particular en el análisis de los fundamentos fisiológicos del origen y mantenimiento de la extraordinaria biodiversidad existente en las montañas tropicales. AGRADECIMIENTOS: Numerosas personas han ayudado de manera decisiva en este proyecto, tanto en el trabajo de campo como en el soporte logístico. Mostramos un especial reconocimiento a: J.L. Acosta, D. Baldo, R. Cajade, M. Duré, M. García, A.I. Kehr, D. Martí, Lety Monzón, J.J. Neiff, N. Oromí, R. Reques y E. Shaefer en CECOALCONICET, UNNE y FCEQyN-UNaM//CONICET (Argentina); D. Álvarez, M. Benítez, J. Bosch, C. Cabido, M. Chirosa, J. Díaz, D. Donaire, A. Egea, I. Garin, I. Gómez-Mestre, D. Kulkarni, C. Maldonado, R. Reques, X. Rubio, S. Tripodi y E. Valdés (España); A. Laurila, G. Orizaola y B. Rogell (EBC, Uppsala University, Suecia); W. Brogan, J. Hammond, J. Hua y A. Stoler (PLE, University Pittsburgh); I. Ribeiro, A. Santiago y E. Valdés (UESC, Ilhéus, Brasil). Gracias en especial a Z.P. Sousa do Amaral

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2012) 23(2) por introducirnos en el análisis de CTmax en larvas de anfi-

(AECID),

bios, y a E. Martín-Lorente por el diseño y fabricación del

AP/038788/11 y por el proyecto CGL2009-12767-C02-02

ayudas

A/016892/08,

A/023032/09,

instrumental. Todas las especies fueron muestreadas y anali-

del Ministerio de Ciencia e Innovación a MT y CGL2008-

zadas experimentalmente con los permisos del Ministerio de

04814- C02-02 a JFB. ARB fue financiado por una beca

Ecología de la provincia de Misiones (Argentina);

postdoctoral del Ministerio de Educación y Cultura de

Consejería de Medio Ambiente de la Junta de Andalucía y

España (MEC2007-0944), LMGP fue financiado por una

Consejería de Medio Ambiente del Principado de Asturias

beca FPI BES-2010-032912 del Ministerio de Economía y

(España); Länsstyrelsen Uppsala Län (Suecia); “Use of

Competitividad y MK por una beca de la Fundação para a

Laboratory Animals in Research and Education, University

Ciência e Tecnologia (FCT), SFRH/BD/60271/2009.

of Pittsburgh (Estados Unidos). Este proyecto ha sido finan-

Agradecemos finalmente las sugerencias y comentarios

ciado por la Agencia Española de Cooperación y Desarrollo

sobre el ms del editor, un revisor y M. Piñero.

R EFERENCIAS Abe, A.S. & Neto, J.R. 1991. Tolerance to high temperatures in tadpoles of Leptodactylus fuscus and Hyla fuscovaria in temporary ponds (Amphibia, Leptodactylidae, Hylidae). Zoologischer Anzeiger, 226: 280-284. Addo-Bediako, A., Chown, S.L. & Gaston, K.J. 2000. Thermal tolerance, climatic variability and latitude. Proceedings of the Royal Society, London B, 267: 739–745. Allen, J.L., Clusella-Trullas, S. & Chown, S.L. 2012. The effects of acclimation and rates of temperature change on critical thermal limits in Tenebrio molitor (Tenebrionidae) and Cyrtobagous salviniae (Curculionidae). Journal of Insect Physiology, 58: 669-678. Andrewartha, H.G. & Birch, L.C. 1954. The distribution and abundance of animals. University of Chicago Press. Chicago. Angilletta, M.J., Jr. 2009. Thermal adaptation: a theoretical and empirical synthesis. Oxford University Press. Oxford. Austin, M. 2007. Species distribution models and ecological theory: A critical assessment and some possible new approaches. Ecological Modelling, 200: 1–19. Austin, M.P., Smith, T.M., Van Niel, K.P. & Wellington, A.B. 2009. Physiological responses and statistical models of the environmental niche: a comparative study of two co-occurring Eucalyptus species. Journal of Ecology, 97: 496–507. Battisti, D.S. & Naylor, R.L. 2009. Historical warnings of future food security with unprecedented seasonal heat. Science, 323: 240–244. Beaugrand, G., Brander, K., Lindley, J.A., Souissi, S. & Reid P.C. 2003. Plankton effect on cod recruitment in the North Sea. Nature, 426: 661–664. Becker, C.D. & Genoway, R.G. 1979. Evaluation of the critical thermal maximum for determining thermal tolerance of freshwater fish. Environmental Biology of Fishes, 4: 245–256. Becker, C.G., Fonseca, C.R., Haddad, C.F.B., Batista, R.F. & Prado, P.I. 2007. Habitat split and the global decline of amphibians. Science, 318: 1775–1777. Becker, C.G., Fonseca, C.R., Haddad, C.F.B. & Prado, P.I. 2009. Habitat split as a mechanism for local population declines of amphibians with aquatic larvae. Conservation Biology, 24: 287-294.

Beebee, T.J.C. 1995. Amphibian breeding and climate. Nature, 374: 219–220. Bogert, C.M. 1949. Thermoregulation in reptiles, a factor in evolution. Evolution, 3: 195–211. Bowler, K. 2005. Acclimation, heat shock and hardening. Journal of Thermal Biology, 30: 125–130. Bozinovic, F., Calosi, P. & Spicer, J.I. 2011. Physiological correlates of geographic range in animals. Annual review of Ecology, Evolution and Systematics, 42: 155–179. Bradshaw, W.E. & Holzapfel, C.M. 2006. Evolutionary response to rapid climate change. Science, 312: 1477–1478. Brattstrom, B.H. 1968. Thermal acclimation in anuran amphibians as a function of latitude and altitude. Comparative and Biochemical Physiology, 24: 93–111. Brattstrom, B.H. 1970. Thermal acclimation in Australian amphibians. Comparative and Biochemical Physiology, 35: 69–103. Buckley, B.A. & Somero, G.N. 2009. cDNA microarray analysis reveals the capacity of the cold-adapted Antarctic fish Trematomus bernacchii to alter gene expression in response to heat stress. Polar Biology, 32: 403-415. Burgos, J.J. & Fuenzalida-Ponce, H. 1991. Climate change predictions for South America. Climatic Change, 18: 223–239. Cadena, C.D., Kozak, K.H., Gomez, J.P., Parra, J.L., McCain, C.M., Bowie, R.C.K., Carnaval, A.C., Moritz, C., Rahbek, C., Roberts, T.E., Sanders, N.J., Schneider, C.J., VanDerWal, J., Zamudio, K.R. & Graham, C.H. 2012. Latitude, elevational climatic zonation and speciation in New World vertebrates. Proceedings of the Royal Society B, 279: 194–201. Calosi, P., Bilton, D.T. & Spicer, J.I. 2008. Thermal tolerance, acclamatory capacity and vulnerability to global climate change. Biology Letters, 4: 99–102. Calosi, P., Bilton, D.T., Spicer, J.I., Votier, S.C. & Atfield, A. 2010. What determines a species’ geographical range? Thermal biology and latitudinal range size relationships in European diving beetles (Coleoptera: Dytiscidae). Journal of Animal Ecology, 79: 194–204. Castañeda, L.E., Calabria, G., Betancourt, L.A., Rezende, E.L. & Santos, M. 2012. Measurement error in heat tolerance assays. Journal of Thermal Biology, 37: 432–437.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2012) 23(2)

Cavicchi, S., Guerra, D., La Torre, V. & Huey, R.B. 1995. Chromosomal analysis of heatshock tolerance in Drosophila melanogaster evolving at different temperatures in the laboratory. Evolution, 49: 676–684. Chanson, J.S., Hoffmannn, M., Cox, N.A. & Stuart, S.N. 2008. The state of the world’s amphibians. 33-44. In: Stuart, S.N., Hoffmannn, M., Chanson, J.S., Cox, N.A., Berridge, R.J., Ramani, P & Young, B.E. (eds.), Threatened amphibians of the world. Lynx editions. Barcelona. Chidawanyika, F. & Terblanche, J.S. 2011. Rapid thermal responses and thermal tolerance in adult codling moth Cydia pomonella (Lepidoptera: Tortricidae). Journal of Insect Physiology, 57: 108-117. Chown, S.L. & Gaston, K.J. 1999. Exploring links between physiology and ecology at macro‐scales: the role of respiratory metabolism in insects. Biological Reviews, 74: 7–120. Chown, S.L., Gaston, K.J. & Robinson, D. 2004. Macrophysiology: large-scale patterns in physiological traits and their ecological implications. Functional Ecology, 18: 159–167. Chown, S.L., Jumbam, K.R., Sørenson, J.G. & Terblanche, J.S. 2009. Phenotypic variance, plasticity and heritability estimates of critical thermal limits depend on methodological context. Functional Ecology, 23: 133-140. Chung, K.S. 1997. Thermic tolerance of the tropical fish Cyprinodon dearborni (Atheriniformes : Cyprinodontidae) under several heating and salinity rates. Revista de Biología Tropical, 45: 1541-1545. Clarke, A., & Gaston, K.J. 2006. Climate, energy and diversity. Proceedings of the Royal Society B, 273: 2257–2266. Clusella-Trullas, S., Blackburn, T.M. & Chown, S.L. 2011. Climatic predictors of temperature performance curve parameters in ectotherms imply complex responses to climate change. American Naturalist, 177: 738–751. Collins, J.P. & Crump, M.L. 2009. Extinction in Our Times. Global Amphibian Decline. Oxford University Press. Oxford. Compton, T.J., Rijkenberg, M.J.A., Drent, J. & Piersma, T. 2007. Thermal tolerance ranges and climate variability: a comparison between bivalves from differing climates. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 352: 200–211. Cooper, N., Freckleton, R.P. & Jetz, W. 2011. Phylogenetic conservatism of environmental niches in mammals. Proceedings of the Royal Society B, 278: 2384–2391. Cowles, R.B. & Bogert, C.M. 1944. A preliminary study of the thermal requirements of desert reptiles. Bulletin of the American Museum of Natural History, 83: 263-296. De Meester, L., van Doorslaer, W., Geerts, A., Orsini, L. & Stoks, R. 2011. Thermal genetic adaptation in the water flea Daphnia and its impact: an evolving metacommunity approach. Integrative and Comparative Biology, 51: 703–18. Deutsch, C.A., Tewksbury, J.J., Huey, R.B., Sheldon, K.S., Ghalambor, C.K., Haak, D.C. & Martin, P.R. 2008. Impacts of climate warming on terrestrial ectotherms across latitude. Proceedings of the National Academy of Sciences of United States of America, 105: 6668–6672. DeWitt, T.J., Sih, A. & Wilson, D.S. 1998. Costs and limits of phenotypic plasticity. Trends in Ecology and Evolution, 13: 77-81.

Diamond, S.E., Nichols, L.M., McCoy, N., Hirsch, C., Pelini, S.L., Sanders, N.J., Ellison, A.M., Gotelli, N.J. & Dunn, R.R. 2012a. A physiological trait-based approach to predicting the responses of species to experimental climate warming. Ecology, 93: 2305–2312. Diamond, S.E., Sorger, D.M., Hulcr, J., Pelini, S.L., del Toro, I., Hirsch, C., Oberg, E. & Dunn, R.R. 2012b. Who likes it hot? A global analysis of the climatic, ecological, and evolutionary determinants of warming tolerance in ants. Global Change Biology, 18: 448–456. Diffenbaugh, N.S. & Ashfaq, M. 2010. Intensification of hot extremes in the United States. Geophysical Research Letters, 37: L15701. Duarte, H., Tejedo, M., Katzenberger, M., Marangoni, F., Baldo, D., Beltrán, J.F., Martí, D.A., Richter-Boix, A., GonzalezVoyer, A. 2012. Can amphibians take the heat? Vulnerability to climate warming in subtropical and temperate larval amphibian communities. Global Change Biology, 18: 412–421. Dunson, W.A. & Travis, J. 1991. The role of abiotic factors in community organization. American Naturalist, 138: 1067–1091. Durant, J.M., Hjermann, D.Ø., Geir Ottersen, G. & Stenseth, N.C. 2007. Climate and the match or mismatch between predator requirements and resource availability. Climate Research, 33: 271-283. Ernst, E. & Rödel, M.O. 2005. Anthropogenically induced changes of predictability in tropical anuran assemblages. Ecology, 86: 3111-3118. Feder, M.E. 1999. Engineering candidate genes in studies of adaptation: the heat-shock protein HSP70 in Drosophila melanogaster. American Naturalist (Suppl.), 154: 55–66. Feder, M.E. & Hofmann, G.E. 1999. Heat-shock proteins, molecular chaperones, and the stress response: evolutionary and ecological physiology. Annual Review of Physiology, 61: 243-282. Funk, W.C., Greene, A.E., Corn, P.S. & Allendorf, F.W. 2004. High dispersal in a frog species suggests that it is vulnerable to habitat fragmentation. Biology Letters, 1: 13-16. Gaston, K.J. & Chown, S.L. 1999. Elevation and climatic tolerance: a test using dung beetles. Oikos, 86: 584-590. Gaston, K.J., Blackburn, T.M. & Spicer, J.I. 1998. Rapoport’s rule: time for an epitaph? Trends in Ecology & Evolution, 13: 70–74. Gaston, K.J., Chown, S.L., Calosi, P., Bernardo, J., Bilton, D.T., Clarke, A., Clusella‐Trullas, S., Ghalambor, C.K., Konarzewski, M., Peck, L.S., Porter, W.P., Portner, H.O., Rezende, E.L., Schulte, P.M., Spicer, J.I., Stillman, J.H., Terblanche, J.S. & van Kleunen, M. 2009. Macrophysiology: a conceptual reunification. American Naturalist, 174: 595‐612. Ghalambor, C.K., Huey, R.B., Martin, P.R., Tewksbury, J.J. & Wang, G. 2006. Are mountain passes higher in the tropics? Janzen’s hypothesis revisited. Integrative and Comparative Biology, 46: 5–17. Gilman, S.E., Urban, M.C., Tewksbury, J., Gilchrist, G.W. & Holt, R.D. 2010. A framework for community interactions under climate change. Trends in ecology and Evolution, 25: 325–31.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2012) 23(2) Gosner, K.L. 1960. A simplified table for staging anuran embryos and larvae with notes on identification. Herpetologica, 16: 183–190. Graham, C.H., Parra, J.L., Rahbek, C. & McGuire, J.A. 2009. Phylogenetic structure in tropical hummingbird communities. Proceedings of the National Academy of Sciences of United States of America, 106: 19673–19678. Hijmans, R.J., Cameron, S.E., Parra, J.L., Jones, P.G. & Jarvis, A. 2005. Very high resolution interpolated climate surfaces for global land areas. International Journal of Climatology, 25: 1965–1978. Hochachka, P.W. & Somero, G.N. 2002. Biochemical Adaptation. Oxford University Press. Oxford. Hoffmann, A.A. & Sgro, C.M. 2011. Climate change and evolutionary adaptation. Nature, 470: 479–485. Hoffmann, A.A., Dagher, H., Hercus, M. & Berrigan, D. 1997. Comparing different measures of heat resistance in selected lines of Drosophila melanogaster. Journal of Insect Physiology, 43: 393-405. Hoffmann, M., Hilton-Taylor, C., Angulo, A., Böhm, M., Brooks, T.M., Butchart, S.H.M., Carpenter, K.E., Chanson, J., Collen, B., Cox, N.A. et al. 2010. The impact of conservation on the status of the world’s vertebrates. Science, 330: 1503–1509. Hua, X. & Wiens, J.J. 2010. Latitudinal variation in speciation mechanisms in frogs. Evolution, 64: 429–443. Huey, R.B., Bennett, A.F. 1987. Phylogenetic studies of coadaptation: preferred temperatures versus optimal performance temperatures of lizards. Evolution, 41: 1098-1115. Huey, R.B. & Kingsolver, J.G. 1993. Evolution of resistance to high-temperature in ectotherms. American Naturalist, 142: S21-S46. Huey, R.B., Hertz, P.E. & Sinervo, B. 2003. Behavioral drive versus behavioral inertia in evolution: a null model approach. American Naturalist, 161: 357–366. Huey, R.B., Deutsch, C.A., Tewksbury, J.J., Vitt, L.J., Hertz, P.E. & Álvarez, H.J. 2009. Why tropical forest lizards are vulnerable to climate warming. Proceedings of the Royal Society B, 276: 1939–1948. Huey, R.B., Kearney, M.R., Krockenberger, A., Holtum, J.A.M., Jess, M. & Williams, S.E. 2012. Predicting organismal vulnerability to climate warming:roles of behaviour, physiology, and adaptation. Philosophical Transactions of the Royal Society B, 367: 1665–1679. Hutchison, V.H. 1961. Critical thermal maximum in salamanders. Physiological Zoology, 43: 92-125. Hutchinson, G.E. 1981. Introducción a la ecología de poblaciones. Editorial Blume. Barcelona. Hutchison, V.H. & Dupré, R.K. 1992. Thermoregulation. 206–249. In: Feder, M.E. & Burggren, W.M. (eds.), Environmental Physiology of the Amphibians. The University of Chicago Press. Chicago. IPCC. 2007. Climate Change 2007. The Physical Science Basis. Contribution of Working Group 1 to the Fourth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change. Cambridge University Press, Cambridge, UK and New York. New York.

Janzen, D.H. 1967. Why mountain passes are higher in the tropics. American Naturalist, 101: 233–249. Kearney, M.R. & Porter, W. 2009. Mechanistic niche modeling: combining physiological and spatial data to predict species ranges. Ecology Letters, 12: 334–350. Kearney, M., Shine, R. & Porter, W.P. 2009. The potential for behavioural thermoregulation to buffer ‘cold‐blooded’ animals against climate warming. Proceedings of the National Academy of Sciences of United States of America, 106: 3835–3840. Kolbe, J.J., Kearney, M. & Shine, R. 2010. Modeling the consequences of thermal trait variation for the cane toad invasion of Australia. Ecological Applications, 20: 2273–2285. Kellermann, V., van Heerwaarden, B., Sgrò, C.M. & Hoffmann, A.A. 2009. Fundamental evolutionary limits in ecological traits drive Drosophila species distributions. Science, 325: 1244–1246. Kimura, M.T. 2004. Cold and heat tolerance of drosophilid flies with reference to their latitudinal distributions. Oecologia, 140: 442–449. Kozak, K.H. & Wiens, J.J. 2007. Climatic zonation drives latitudinal variation in speciation mechanisms. Proceedings of the Royal Society B, 274: 2995–3003. Leroi, A.M., Bennett, A.F. & Lenski, R.E. 1994. Temperature acclimation and competitive fitness: an experimental test of the beneficial acclimation assumption. Proceedings of the National Academy of Sciences of United States of America, 91: 1917–1921. Levins, R. 1968. Evolution in Changing Environments. Princeton: Princeton University Press. USA. Loeschcke, V. & Sørensen, J.G. 2005. Acclimation, heat shock and hardening — a response from evolutionary biology. Journal of Thermal Biology, 30: 255–257. Loeschcke, V. & Hoffmann, A.A. 2007. Consequences of heat hardening on a field fitness component in Drosophila depend on environmental temperature. American Naturalist, 169: 175-183. Lomolino, M.V., Riddle, B.R. & Brown, J.H. 2006. Biogeography. 3rd ed. Sinauer. Sunderland, MA. Lutterschmidt, W.I. & Hutchison, V.H. 1997. The critical thermal maximum: history and critique. Canadian Journal of Zoology, 75: 1561–1574. Madeira, D., Narciso, L., Cabral, H.N., Diniz, M.S., Vinagre, C. 2012a. Thermal tolerance of the crab Pachygrapsus marmoratus: intraspecific differences at a physiological (CTMax) and molecular level (Hsp70). Cell Stress and Chaperones, en prensa: DOI 10.1007/s12192-012-0345-3 Madeira, D., Narciso, L., Cabral, H.N. & Vinagre, C. 2012b. Thermal tolerance and potential impacts of climate change on coastal and estuarine organisms. Journal of Sea Research, 73: 137–147. Mahoney, J.J. & Hutchison, V.H. 1969. Photoperiod acclimation and 24-h variations in the critical thermal maxima of a tropical and a temperate frog. Oecologia, 2: 143–161. Mann, M.E. & Jones, P.D. 2003. Global surface temperatures over the past two millennia. Geophysical Research Letters, 30: 1820–1823.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2012) 23(2)

Marais, E. & Chown, S.L. 2008. Beneficial acclimation and the Bogert effect. Ecology Letters, 11: 1027–1036. Meegaskumbura, M., Meegaskumbura, S., Gunatilleke, N., Manamendra-Arachchi, K., Bowatte, G., Gunathilaka, T. & Bandara, C. 2012. Conservation and biogeography of threatened Amphibians of Eastern Sinharaja. FrogLog, 100: 12-14. Meehl, G.A., Stocker, T.F., Collins, W.D. et al. 2007. Global climate projections. 747–845. In: Solomon, S., Qin, D., Manning, M., et al. (eds.), Climate Change 2007: The Physical Science Basis. Contribution of Working Group I to the Fourth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change. Cambridge University Press. Cambridge. Millien, V., Lyons, S.K., Olson, L., Smith, F.A., Wilson, A.B. & Yom‐Tov, Y. 2006. Ecotypic variation in the context of global climate change: revisiting the rules. Ecology Letters, 9: 853–869. Mitchell, K. & Hoffmann, A.A. 2010. Thermal ramping rate influences evolutionary potential and species differences for upper thermal limits in Drosophila. Functional Ecology, 24: 694-700. Mora, C. & Maya, M.F. 2006. Effect of the rate of temperature increase of the dynamic method on the heat tolerance of fishes. Journal of Thermal Biology, 31: 337–341. Moritz, C., Patton, J.L., Schneider, C.J. & Smith, T.B. 2000. Diversification of rainforest faunas: an integrated molecular approach. Annual Review of Ecology and Systematics, 31: 533–563. Nguyen, K.D.T., Morley, S.A., Lai, C.-H., Clark, M.S., Tan, K.S., Bates, A.E. & Peck, L.S. 2011. Upper temperature limits of tropical marine ectotherms: global warming implications. PLoS ONE, 6: e29340. Nyamukondiwa, C. & Terblanche, J.S. 2010. Within-generation variation of critical thermal limits in adult Mediterranean and Natal fruit flies, Ceratitis capitata (Wiedemann) and Ceratitis rosa, Karsch: thermal history affects short-term responses to temperature. Physiological Entomology, 35: 255-264. Overgaard, J., Kristensen, T.N., Mitchell, K.A. & Hoffmann, A.A. 2011. Thermal tolerance in widespread and tropical Drosophila species: Does phenotypic plasticity increase with latitude? American Naturalist, 178: S80–S96. Overgaard, J., Kristensen, T.N. & Sorensen, J.G. 2012. Validity of thermal ramping assays used to assess thermal tolerance in arthropods. PLoS ONE, 7: e32758. Pachauri, R.K. & Reisinger, A. 2007. Contribution of working groups I, II and III to the Fourth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change. IPCC. Geneva. Parmesan, C. 2006. Ecological and evolutionary responses to recent climate change. Annual Review of Ecology Evolution and Systematics, 37: 637–669. Pearman, P.B., Randin, C.F., Broennimann, O., Vittoz, P., van der Knaap, W.O., Engler, R., Le Lay, G., Zimmermann, N.E. & Guisan, A. 2008. Prediction of plant species distributions across six millennia. Ecology Letters, 11: 357–69. Peck, L.S., Clark, M.S., Morley, S.A., Massey, A.& Rossetti, H. 2009. Animal temperature limits and ecological relevance: effects of size, activity and rates of change. Functional Ecology, 23: 248–256.

Peterson, A.T., Soberón, J., Pearson, R.G., Anderson, R.P., Martínez-Meyer, E., Nakamura, M. & Araújo, M.B. 2011. Ecological Niches and Geographic Distributions. Princeton University Press. Princeton. Phillips, B.L., Brown, G.P., Webb, J.K. & Shine, R. 2006. Invasion and the evolution of speed in toads. Nature, 439: 803. Pincebourde, S., Sandford, E. & Helmuth, B. 2008. Body temperature during low tide alters the feeding performance of a top intertidal predator. Limnology and Oceanography, 53: 1562–1573. Podrabsky, J.E. & Somero, G.N. 2004. Changes in gene expression associated with acclimation to constant and fluctuating daily temperatures in an annual killfish Austrofundulus limnaeus. Journal of Experimental Biology, 207: 2237-2254. Pörtner, H.O. & Knust, R. 2007. Climate change affects marine fishes through the oxygen limitation of thermal tolerance. Science, 315: 95–97. Pounds, L.A., Bustamante, M.R., Coloma, L.A. et al. 2006. Widespread amphibian extinctions from epidemic disease driven by global warming. Nature, 439: 161–167. Rapoport, E.H. 1975. Areografía: Estrategias geográficas de las especies. Fondo de Cultura Económica. México. Rezende, E.L. & Santos, M. 2012. Comment on ‘Ecologically relevant measures of tolerance to potentially lethal temperatures’. Journal of Experimental Biology, 215: 702–703. Rezende, E.L., Tejedo, M. & Santos, M. 2011. Estimating the adaptive potential of critical thermal limits: methodological problems and evolutionary implications. Functional Ecology, 25: 111–121. Ribeiro, P.L., Camacho, A. & Navas, C.A. 2012. Considerations for assessing maximum critical temperatures in small ectothermic animals: insights from leaf-cutting ants. PLoS ONE, 7: e32083. Rinehart, J.P., Yocum, G.D. & Denlinger, D.L. 2000. Developmental upregulation of inducible hsp70 transcripts, but not the cognate form, during pupal diapause in the flesh fly, Sarcophaga crassipalpis. Insect Biochemistry and Molecular Biology, 30: 515–521. Root, T.L., Price, J.T., Hall, K.R., Schneider, S.H., Rosenzweig, C. & Pounds, J.L. 2003. Fingerprints of global warming on wild animals and plants. Nature, 421: 37–42. Sanford, E. 1999. Regulation of keystone predation by small changes in ocean temperature. Science, 283: 2095–2097. Santos, M., Castañeda, L.E. & Rezende, E.L. 2011. Making sense of heat tolerance estimates in ectotherms: lessons from Drosophila. Functional Ecology, 25: 1169–1180. Sanz, J.J., Potti, J., Moreno, J., Merino, S. & Frias, O. 2003. Climate change and fitness components of a migratory bird breeding in the Mediterranean region. Global Change Biology, 9: 461-472. Schär, C., Vidale, P.L., Lüthi, D., Frei, C., Häberli, C., Liniger, M.A. & Appenzeller, C. 2004. The role of increasing temperature variability in European summer heatwaves. Nature, 427: 332-336. Schwenk, K., Padilla, D.K., Bakken, G.S. & Full, R.J. 2009. Grand challenges in organismal biology. Integrative and Comparative Biology, 49: 7–14.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2012) 23(2) Seebacher, F. & Franklin, C.E. 2012. Determining environmental causes of biological effects: the need for a mechanistic physiological dimension in conservation biology. Philosophical Transactions of the Royal Society B, 367: 1607–1614. Sgrò, C.M., Overgaard, J., Kristensen, T.N., Mitchell, K.A., Cockerell, F.E. & Hoffmann, A.A. 2010. A comprehensive assessment of geographic variation in heat tolerance and hardening capacity in populations of Drosophila melanogaster from eastern Australia. Journal of Evolutionary Biology, 23: 2484-2493. Sherman, E. 1980. Ontogenetic change in thermal tolerance of the toad Bufo woodhousei fowleri. Comparative Biochemistry and Physiology, 65A: 227–230. Sillero, N., Márcia Barbosa, A., Martínez-Freiría, F. & Real, R. 2010. Los modelos de nicho ecológico en la herpetología ibérica: pasado, presente y futuro. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 21: 2-24. Sinclair, B.J. 2001. Field ecology of freeze tolerance: interannual variation in cooling rates, freeze-thaw and thermal stress in the microhabitat of the alpine cockroach Celatoblatta quinquemaculata. Oikos, 93: 286-293. Sinervo, B., Méndez de la Cruz, F., Miles, D.B. et al. 2010. Erosion of lizard diversity by climate change and altered thermal niches. Science, 328: 894–899. Snyder, G.K. & Weathers, W.W. 1975. Temperature adaptations in amphibians. American Naturalist, 109: 93–101. Soberón, J. & Nakamura, M. 2009. Niches and distributional areas: concepts, methods and assumptions. Proceedings of the National Academy of Sciences of United States of America, 106(Suppl 2): 19644–19650. Stevens, G.C. 1989. The latitudinal gradient in geographic range: how so many species coexist in the tropics. American Naturalist, 133: 240–256. Stevens, G.C. 1992. The elevational gradient in altitudinal range: an extension of Rapoport's latitudinal rule to altitude. American Naturalist, 140: 893–911. Stillman, J.H. 2002. Causes and consequences of thermal tolerance limits in rocky intertidal porcelain crabs, genus Petrolisthes. Integrative and Comparative Biology, 42: 790–96. Stillman, J.H. 2003. Acclimation capacity underlies susceptibility to climate change. Science, 301: 65. Stillman, J.H. & Somero, G.N. 2000. A comparative analysis of the upper thermal tolerance limits of eastern Pacific porcelain crabs, genus Petrolisthes: influences of latitude, vertical zonation, acclimation and phylogeny. Physiological and Biochemical Zoology, 73: 200–208. Sunday, J.M., Bates, A.E. & Dulvy, N.K. 2011. Global analysis of thermal tolerance and latitude in ectotherms. Proceedings of the Royal Society B, 278: 1823–1830.

Tejedo, M. & Reques, R. 1994. Plasticity in metamorphic traits of natterjack tadpoles. The effect of interaction between density and pond duration. Oikos, 71: 295-304. Terblanche, J.S., Deere, J.A., Clusella Trullas, S., Janion, C. & Chown, S.L. 2007. Critical thermal limits depend on methodological context. Proceedings of the Royal Society B, 274: 2935–2942. Terblanche, J.S., Hoffmann, A.A., Mitchell, K.A., Rako, L., le Roux, P.C. & Chown, S.L. 2011. Ecologically relevant measures of tolerance to potentially lethal temperatures. Journal of Experimental Biology, 214: 3613–3725. Thuiller, W., Albert, C., Araujo, M.B., Berry, P.M., Cabeza, M., Guisan, A., Hickler, T., Midgely, G.F., Paterson, J., Schurr, F.M., et al. 2008. Predicting global change impacts on plant species’ distributions: future challenges. Perspectives in Plant Ecology, 9: 137–52. Tomanek, L. 2010. Variation in the heat shock response and its implication for predicting the effect of global climate change on species’ biogeographical distribution ranges and metabolic costs. Journal of Experimental Biology, 213: 971–979. Tomanek, L. & Somero, G.N. 1999. Evolutionary and acclimation-induced variation in the heat-shock responses of congeneric marine snails (genus Tegula) from different thermal habitats: implications for limits of thermotolerance and biogeography. Journal of Experimental Biology, 202: 2925–2936. van Berkum, F.H. 1988. Latitudinal patterns of the thermal sensitivity of sprint speed in lizards. American Naturalist, 132: 327–343. Vernberg, F.J. 1962. Comparative physiology: latitudinal effects on physiological properties of animal populations. Annual Review of Physiology, 24: 517–544. Watson, G.F., Davies, M. & Tyler, M.J. 1995. Observations on temporary waters in northwestern Australia. Hydrobiologia, 299: 53-73. Wiens, J.J. & Donoghue, M.J. 2004. Historical biogeography, ecology and species richness. Trends in Ecology and Evolution, 19: 639-644. Wiens, J.J. & Graham, C.H. 2005. Niche conservatism: integrating evolution, ecology, and conservation biology. Annual Review of Ecology Evolution and Systematics, 36: 519–539. Williams, S.E., Shoo, L.P., Isaac, J.L., Hoffmann, A.A. & Langham, G. 2008. Towards an integrated framework for assessing the vulnerability of species to climate change. PLoS Biol, 6: e325. Williams, W.D. 1985. Biotic adaptations in temporary lentic waters, with special reference to those in semi-arid and arid regions. Hydrobiologia, 125: 85-110.

Historia Natural Depredación de Lanius meridionalis sobre Chamaeleo chamaeleon Conrado Requena-Aznar1, Diana Saura-Marín2, Jorge M. Sánchez-Balibrea1 & Marcos Ferrández-Sempere1 1 2

Asociación de Naturalistas del Sureste. Pl. Pintor José María Párraga, 11. 30002 Murcia. C.e.: conry_89_ct@hotmail.com Asociación Ardeida. Avda. de las Salinas, s/n. 30740 San Pedro del Pinatar (Murcia).

Fecha de aceptación: 30 de septiembre de 2012. Key words: predation, shrike, chameleon.

forman parte de la dieta de L. meridionalis. En Canarias por ejemplo, la especie captura jóvenes lacértidos pertenecientes al género Gallotia (Pérez-Padilla, 2009), y probablemente saurios de diversas especies en el sureste ibérico (Hódar, 2006). Nuestra observación indicaría que L. meridionalis es poco selectivo en lo relativo a la especie de reptil sobre la que depreda, dependiendo ésta exclusivamente de su disponibilidad local. Podría resultar interesante la realización de un estudio de la alimentación de L. meridionalis Foto J.M. Sánchez-Balibrea

El 25 de noviembre de 2011 se localizó un ejemplar juvenil de Chamaeleo chamaeleon empalado en una rama de Pinus halepensis (Figura 1). La observación se produjo durante un censo nocturno de C. chamaeleon realizado en San Pedro del Pinatar (Murcia; 37°50´00´´N / 0°45´52´´O; 2 msnm). El hábitat donde se localizó el ejemplar corresponde a un arenal costero que tiene una reforestación antigua de P. halepensis, y formaciones arbustivas de Pistacia lentiscus, Lycium intricatum, Juniperus turbinata, etc. La característica de la observación hace pensar que el individuo juvenil de C. chamaeleon fue capturado y empalado por un ejemplar de Lanius meridionalis, especie de ave sedentaria en la zona. Aunque C. chamaeleon puede ser presa de algunas aves, como Falco tinnunculus, Falco naummanni, Circus pygargus, Cyanopica cyanus y Pica pica ( Blasco et al., 1985, 2000; Cuadrado, 2003), hasta el momento no existe información publicada en relación a la depredación de C. chamaeleon por L. meridionalis, ni se han obtenido citas entre expertos en la especie consultados (L. Balladares, comunicación personal). Es probable que este fenómeno no sea raro en el lugar de la observación dados los hábitos depredadores de L. meridionalis (Hódar, 2006) y la elevada densidad de C. chamaeleon (densidades estimadas: 0,64 - 0,78 ind / km2; Sánchez-Balibrea et al., 2007). Se sabe que, con frecuencia, los reptiles

Figura 1. Individuo juvenil de C. chamaeleon empalado en un ejemplar de P. halepensis.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2012) 23(2)

en la zona, a través del análisis de egagrópilas o buscando animales ensartados en arbustos y vallas de alambre, para conocer el impacto que tiene la depredación de esta especie sobre la población introducida de C. chamaeleon.

AGRADECIMIENTOS: En el trabajo de campo participaron voluntarios del programa de voluntariado ambiental en Espacios Naturales Protegidos de la Comunidad Autónoma de Murcia. La actividad fue organizada por la Asociación Ardeidas y contó con la colaboración de ANSE.

REFERENCIAS Blasco, M., Cano, J., Crespillo, E., Escudero, J.C., Romero, J. & Sánchez, J.M. 1985. El camaleón común en la Península Ibérica. ICONA. Madrid. Blasco, M., Pérez-Bote, J. & Cabo, J.M. 2000. Algunas reflexiones sobre el declive del camaleón común en la Península Ibérica. Mediterranea: Serie Estudios Biológicos, 17: 1-51. Cuadrado, M. 2003. Camaleón común - Chamaeleo chamaeleon. In: Carrascal, L. M. & Salvador, A. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/> [Consulta: 5 septiembre 2012]. Hódar J.A. 2006. Diet composition and prey choice of the southern grey shrike Lanius meridionalis in South-Eastern

Spain: The importance of vertebrates in the diet. Ardeola, 53: 237-249. Pérez-Padilla, D. 2009. Ecología trófica del Alcaudón real e implicaciones en la dispersión secundaria de semillas en las Islas Canarias. Tesis doctoral. Universidad de La Laguna. Tenerife. Sánchez-Balibrea, J.M., Ferrández, M., Aznar, L., Eguía, S., Sallent, A., González, G. & Páez, M. 2007. Estado actual de la población de camaleón (Chamaeleo chamaeleon) y recomendaciones para su gestión en el Parque Regional Salinas y Arenales de San Pedro del Pinatar. Consejería de Desarrollo Sostenible y Ordenación del Territorio. Comunidad Autónoma de la Región de Murcia. Informe inédito.

Carcasses of an invasive mammal (Rattus rattus) and foraging activity of Podarcis hispanica in an insular population Guillermo Velo-Antón CIBIO - Centro de Investigação em Biodiversidade e Recursos Genéticos da Universidade do Porto, Instituto de Ciências Agrárias de Vairão, R. Padre Armando Quintas, 4485-661 Vairão, Portugal. C.e.: guillermo.velo@cibio.up.pt

Fecha de aceptación: 11 de julio de 2012. Key words: opportunistic behaviour, Podarcis hispanica, Rattus rattus, islands.

RESUMEN: Los ecosistemas insulares ofrecen numerosos ejemplos de adaptación y conductas que son

menos frecuentes en poblaciones continentales. En esta nota se documenta la observación de varios adultos de Podarcis hispanica alimentándose de diferentes especies de insectos atraídos por cadáveres en descomposición de rata negra (Rattus rattus). Esta especie es invasora y cuenta con poblaciones muy numerosas en cada una de las islas que forman el archipiélago de Cíes, y sus cadáveres pueden servir de forma indirecta como recurso trófico para las poblaciones insulares de P. hispanica. The combination of particular characteristics in island systems (e.g., isolation, age, size, among others) make each island unique and thus islands offer excellent scenarios to evolve particular interactions between species that are

less common or not present in mainland populations. For instance, the way how species access to food in insular environments may change due to ecological constrains (e.g., predators, competitors, poorness of trophic resources), for-

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2012) 23(2)

cing species to show some degree of adaptation or flexibility to those particular island conditions, which includes singular cases of ecological relationships among insular species. Lizards are among the most common vertebrates on islands, partly due to their ability to occupy a wide range of habitats (see Losos, 2009) and to use food resources (see Van Damme, 1999; Carretero, 2004). Lacertid lizards are mostly insectivorous, although many species can eat plant matter, being herbivory mainly associated with insularity (Pérez-Mellado & Corti, 1993; Van Damme, 1999). As a result, mutualistic interactions of lizard-plant species (seed dispersal and pollination) have been observed on islands (e.g., Podarcis lilfordi [Pérez-Mellado & Traveset, 1999; PérezMellado et al., 2000; Riera et al., 2002; Olessen & Valido, 2003]). An interesting example of commensalism

A different interaction between species is the opportunism. For instance, some lacertid lizards display necrophagy (e.g., P. lilfordi [Pérez-Mellado, 1989, 2005]; Podarcis sicula [Capula & Aloise, 2011]) and may also feed on insects attracted to the dead bodies. On 15th of October 2011, during fieldwork on the islands of Faro and Monteagudo (Cíes archipelago; Galicia; NW Spain; latitude: 42.23°; longitude: -8.91°; 90 masl), I found two carcasses of black rat (Rattus rattus) in an early stage of decomposition. Next to the carcasses I observed a few adults of the wall lizard (Podarcis hispanica; Figure 1) displaying an opportunistic behaviour by actively searching and feeding on the insects attracted to the dead animal tissue, and video recorded this behaviour (<http://youtube.com/watch?v= ISa1Kjur07A; youtu.be/beTD7jmGZS4>). I observed this behaviour for the following two days I stayed on these islands. During these observations I did not see lizards feeding on the rat carcasses but only on small flies and terrestrial insects. Although wall lizards are common opportunistic feeders, this note highlights the indirect food resource provided by

Foto G. Velo-Antón

is found on several Mediterranean islets where adults belonging to the genera Podarcis (Podarcis cretensis; Podarcis erhardii; P. lilfordi; Podarcis raffonei; Podarcis tiliguerta) and Chalcides (Chalcides ocellatus) take advantage of the nests of Falco eleonorae by feeding on carcasses, remains of killed preys, and insects attracted to them while reducing the levels of parasites on their chicks (see

Delaugerre et al., 2012 for a review).

Figure 1. Adult of P. hispanica next to a carcass of R. rattus. Figura 1. P. hispanica adulto junto a un cadáver de R. rattus.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2012) 23(2)

the carcasses of an invasive mammal species (R. rattus) to a native population of lizards (P. hispanica) in a small island archipelago. R. rattus probably colonized these islands with sailors hundreds or few thousands of years ago and currently there is a large population of rats in each of the three islands that form Cíes archipelago. Hence, carcasses of R. rattus are numerous across the islands and provide regu-

lar opportunities for lizards to prey on the insects attracted to them. ACKNOWLEDGEMENTS : I thank M. Casal for her help during field work and the employees of the National Park for facilitating the trip and accommodation on the islands. M. Carretero, A. Kaliontzopoulou, V. Pérez-Mellado and A. Perera helped me with the literature review.

REFERENCES Capula, M. & Aloise, G. 2011. Extreme feeding behaviours in the Italian wall lizard, Podarcis siculus. Acta Herpetologica, 6: 11-14. Carretero, M.A. 2004. From set menu to a la carte. Linking issues in trophic ecology of Mediterranean lacertids. Italian Journal of Zoology, 74: 121-133. Delaugerre, M., Grita, F., Lo Cascio, P. & Ouni, R. 2012. Lizards and Eleonora´s Falcon (Falco eleonorae Gené, 1839), a Mediterranean micro-insular commensalism. Biodiversity Journal, 3: 3-12. Losos, J.B. 2009. Lizards in an evolutionary tree: Ecology and adaptive radiation of Anoles. University of California Press, Berkeley, Ca. Olessen, J.M. & Valido, A. 2003. Lizards as pollinators and seed dispersers: an island phenomenon. Trends in Ecology and Evolution, 18: 177-181. Pérez-Mellado,V. 1989. Estudio ecológico de la lagartija balear Podarcis lilfordi (Gün ther, 1874) en Menorca. Revista de Menorca, 53: 455-511.

Pérez-Mellado, V. 2005. Els rèptils. 151-227. In: Vidal Hernández, J. M. (ed.), Enciclopedia de Menorca. V Vertebrats (Volum 2). Peixos, amfibis i rèptils. Obra Cultural de Menorca. Maó. Pérez-Mellado, V., & Corti, C. 1993. Dietary adaptations and herbivory in lacertid lizards of the genus Podarcis from western Mediterranean islands (Reptilia: Sauria). Bonner Zoologische Beiträge, 44: 193-220. Pérez-Mellado, V. & Traveset, A. 1999. Relationships between plants and Mediterranean lizards. Natura Croatica, 8: 275–285. Pérez-Mellado, V., Cortázar, G., López-Vicente, M., Perera, A. & Sillero, N. 2000. Interactions between Podarcis lilfordi and the plant Dracunculus muscivorus. Amphibia-Reptilia, 21: 223-226. Riera, N., Traveset, A. & García, O. 2002. Breakage of mutualism by exotic species: the case of Cneorum tricoron L. in the Balearic Islands (Western Mediterranean Sea). Journal of Biogeography, 29: 713-719. Van Damme, R. 1999. Evolution of herbivory in lacertid lizards: effects of insularity and body size. Journal of Herpetology, 33: 663-674.

El abrevadero de Sa Font d'es Guix y los Alytes muletensis de Eduardo Boscá José A. Mateo, Joan A. Oliver & Joan Mayol Servei de Protecció d'Espècies, Conselleria d'Agricultura, Medi Ambient i Territori, Gremi de Corredors, 10, 07009 Palma. C.e.: mateosaurus@terra.es

Fecha de aceptación: 24 de mayo de 2012. Key words: history of herpetology, Eduardo Boscá, Alytes muletensis, Mallorca.

En julio de 1880, cuando contaba 37 años de edad y ejercía como catedrático de historia natural en el Instituto de Ciudad Real, Eduardo Boscá Casanoves (Figura 1) inició un viaje de prospección herpetológica por la isla de

Mallorca, con el que pretendía completar el catálogo preliminar publicado por él mismo unos años antes (Boscá, 1877; Sánchez-Arteaga, 2005). En la isla contaría con la inestimable ayuda del capitán médico Jaime Escalas

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2012) 23(2)

Adrover, un conocido psiquiatra y fotógrafo mallorquín que le acompañaría en sus excursiones (SEHN, 1881; Mulet, 2001). Las prospecciones llevadas a cabo a lo largo del periplo le permitieron realizar varias observaciones de interés, como la confirmación de la presencia de Hyla meridionalis, una especie actualmente casi extinguida en la isla (Mateo et al., 2011), o la de Testudo graeca (Boscá, 1881; SEHN, 1881). Entre todos los hallazgos realizados a lo largo de aquel viaje, merece la pena destacar la captura de algunas larvas de sapo partero en un abrevadero de la sierra de Tramuntana. El descubrimiento de este anfibio desconocido hasta entonces en Baleares quedaría convenientemente recogido en una nota incluida en las actas de la Sociedad Española de Historia Natural (SEHN), reunida el día 5 de enero de 1881 (SEHN, 1881). Parte de esa nota dice textualmente: “Además de estas localidades de la Lacerta Lilfordi nuevas para la ciencia, puede añadirse el hallazgo de algunas larvas del Alytes obstetricans, encontradas en un abrevadero que existe en el camino desde Inca al colegio de Lluch, muy cerca ya de este pintoresco sitio. Dichas larvas son reconoscibles por ofrecer el espiráculo branquial en el medio de la región del pecho, ser de un negro pizarreño y alcanzar un tamaño relativamente grande, comparadas con el animal adulto. No tengo noticia de que dicha especie se haya citado como de las Baleares, por lo que, en unión de la Hyla Perezzi, puede aumentarse la lista de los anfibios de aquella fauna.” [sic]. Ese mismo año, Boscá (1881) publicaría una primera revisión de su propio catálogo, en la que ya hacía referencias precisas a los sapos parteros de Baleares. En esta ampliación, las larvas fueron determinadas como Alytes obstetricans boscai, una subespecie de distribución ibérica, descrita dos años antes

Figura 1. Eduardo Boscá

por Fernan Lataste (1879) y dedicada al propio Boscá. El especialista en larvas de anfibios del Musée National d'Histoire Naturelle de París, Louis-François Héron-Boyer, confirmó la determinación (Boscá, 1881). La presencia de sapos parteros en Mallorca sería olvidada, sin embargo, durante mucho tiempo (véase, por ejemplo, Mertens & Vermuth, 1960; Salvador, 1974),

hasta que Sanchiz & Adrover (1977) describieron la especie Baleaphryne muletensis - ahora Alytes muletensis - , a partir de los restos esqueléticos encontrados en la cueva de Muleta (Sóller). En 1980, un siglo después de que Boscá encontrara sus larvas, Alcover & Mayol (1980) volverían a descubrir en cañones de muy difícil acceso de la Sierra de Tramuntana algunos ejemplares vivos de A. muletensis, siendo éste el punto de arranque de los programas de conservación de esta especie amenazada (Mayol, 2005). Nada se había sabido hasta ahora, sin embargo, de aquel abrevadero en el

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Figura 2. El Abrevadero de Sa Font d’es Guix (Escorca, Mallorca) en la actualidad, donde Eduardo Boscá y Jaime Escalas encontraron larvas de A. muletensis en julio de 1880.

que Eduardo Boscá y Jaime Escalas encontraron las primeras larvas de A. muletensis. De acuerdo con las actas de la SEHN, los dos naturalistas decimonónicos se internaron en la sierra de Tramuntana siguiendo la vía conocida hoy como Camí Vell de Lluc, un sendero que todavía conserva buena parte de su primitiva infraestructura viaria entre la localidad de Caimari y el monasterio de Lluc, y que en determinados tramos de sus nueve kilómetros de recorrido coincide con la actual carretera Ma-213 (INESTUR, 2007). Existen varios aljibes y fuentes en las proximidades del tramo Caimari-Lluc, pero sólo se contabilizan dos abrevaderos como el descrito por Boscá (http://www.fonsdetramuntana.com/). El primero, conocido con el nombre de Sa Bassa, está situado a pocos cientos de metros del pueblo de Caimari, todavía muy lejos del monasterio. El segundo está localizado en la finca d'es Guix (Término Municipal de Escorca, UTM 31S 490699 E / 4406751N),

a menos de 1,5 km de Lluc, y corresponde a todas luces con el punto en el que el herpetólogo valenciano encontró las larvas de A. muletensis. El abrevadero de Sa Font d'es Guix, situado a sólo 200 m del Coll de Sa Batalla (570 msnm), presenta un pilón de 4 m de largo, 75 cm de ancho y 40 cm de profundidad, que recibe todo el año agua cargada de sales (la finca d'es Guix es, como su nombre indica, una zona yesífera), procedente de una fuente situada a unos 5 – 6 m. En la actualidad se encuentra prácticamente colmatada de tierra y hojas, y pierde el agua por grietas y filtraciones (Figura 2), por lo que hace ya tiempo que dejó de albergar larvas de A. muletensis. Sa Font d'es Guix y su abrevadero están localizados en la cuenca del torrente de Comafreda o d’es Guix, de cuyo curso principal dista apenas 100 m. La cuenca mantiene todavía varias poblaciones naturales de A. muletensis (Figura 3) - la más cercana dista algo menos de 1 km a vuelo de pájaro del abrevadero -, y es la única con A. muletensis que vierte sus aguas hacia el Plà mallorquín. Su buen estado general y el aporte continuo de agua hacen que el abrevadero de Sa Font

Figura 3. Larva de A. muletensis.

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d’es Guix sea un excelente candidato para su recuperación. El Servei de Protecció d’Espècies del Govern de les Illes Balears ya ha previsto su limpieza e impermeabilización,

como paso previo al restablecimiento de una población de A. muletensis, homenajeando de paso la figura de Eduardo Boscá.

REFERENCIAS Alcover, J.A. & Mayol, J. 1980. Noticia del hallazgo de Baleaphryne (Amphibia: Anura: Discoglossidae) viviente en Mallorca. Doñana, Acta Vertebrata, 7: 266-269. Boscá, E. 1877. Catálogo de los Reptiles y Anfibios observados en España, Portugal e Islas Baleares. Anales Sociedad Española de Historia Natural, 6: 39-68. Boscá, E. 1881. Correcciones y Adiciones al Catálogo de los Reptiles y Anfibios de España, Portugal y las Islas Baleares. Anales Sociedad Española de Historia Natural, 10: 89-112. INESTUR. 2007. Caimari, la Ruta Verde del Olivo. Cuadernos de Viajes, Govern de les Illes Balears. Palma. Lataste, F. 1879. Sur une nouvelle forme de Batracien anoure d'Europe. Revue Internationale des Sciences, 4: 543-545. Mateo, J.A., Ayres, C. & López-Jurado, L.F. 2011. Los anfibios y reptiles naturalizados en España: historia y evolución de una problemática creciente. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 22: 2-42.

Mayol, J. 2005. El ferreret, un Illenc Genuí. Galeria Balear d’Espècies, 2. Govern de les Illes Balears/Perifèrics. Palma. Mertens, R. & Vermuth, H. 1960. Die Amphibien und Reptilien Europas. Verlag Waldemar Kramer. Frankfurt am Main. Mulet, M.J. 2001. La Fotografía a Mallorca, 1839-1936. Lunwerg. Barcelona. Salvador, A. 1974. Guía de los Anfibios y Reptiles Españoles. ICONA. Madrid. Sánchez-Arteaga, J. 2005. Eduardo Boscá Casanoves y la Renovación Taxonómica de los Catálogos Faunísticos en España durante el último tercio del Siglo XIX. Asclepio, 57: 81-108. Sanchiz, F.B. & Adrover, R. 1977. Anfibios fósiles del Pleistoceno de Mallorca. Doñana, Acta Vertebrata, 4: 5-25. SEHN. 1881. Actas de la Real Sociedad Española de Historia Natural, 10. SEHN. Madrid.

Diet and mortality of the snake Conophis vittatus in Western Mexico Carlos Madrid1 & Paulina Cifuentes2 Sur 125 A, Número 179, Colonia los Cipreses. Delegación Iztapalapa, México, Distrito Federal. 09810 México, D.F. C.e.: madridherp@gmail.com 2 Colección Nacional de Insectos. Instituto de Biología. Universidad Nacional Autónoma de México. Apdo. Postal 70-153. Coyoacan. México, D.F. 1

Fecha de aceptación: 16 de septiembre de 2012. Key words: Conophis vittatus, colubrid snakes, ecological interactions, tropical dry forest.

RESUMEN: En el presente escrito se reporta un evento de depredación hacia la culebra Conophis vittatus y al mismo tiempo se registra una presa nueva como parte de la dieta de este ofidio, incrementando así la información existente sobre la historia natural de esta especie.

Conophis vittatus is an endemic terrestrial snake of México. This snake can be found in the humid environments of the Mexican Pacific West Coast, from Nayarit to Chiapas (Ramírez, 1994). The scientific literature reports that C. vittatus predates mainly on lizards

belonging to the genus Aspidoscelis and Sceloporus (García & Ceballos, 1994), but detailed information related to its natural history is currently unavailable. We report an observation related to the diet and mortality of C. vittatus. The observation

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35 Foto C. Madrid

Figure 1. C. vittatus without head found in the middle of the road. Figura 1. Ejemplar de C. vittatus encontrado sin cabeza en medio del camino.

have a full stomach and this fact will increase the risk of being predated (Garland & Arnold, 1983; Ford & Shuttlesworth, 1986). In this case, we did not see if the predatory event occurred soon after the snake ate the lizard, and how the bird predator took the snake, but the available evidence suggests that impaired locomotion could play an important role against the snake in this predatory event. However, we do not exclude the possibility that the snake was killed by a human and not by a bird or any other vertebrate, but according to our experience in the study area, the presence of humans in this particular zone is Foto C. Madrid

was done during field work with snakes throughout the dry season of 2007 in the tropical dry forest of Chamela, Jalisco, México (19º N / 105º W). On 13 April 2007 (12:00 h), when we walked along a road in the interior of the forest, we saw an adult snake decapitated in the middle of the road (Figure 1). The snake was apparently killed by a predator, probably a bird, because the snake was decapitated and had some broken bones at the middle of the body, in a similar pattern of snakes seen predated by birds (Duval et al., 2006). When we approached the snake, we perceived a big bulge in its stomach, so we dissected it and found the lizard Ameiva undulata partially digested (Figure 2). To the best of our knowledge, this is the first report of C. vittatus being predated in this way and also represents the first report of A. undulata as a part of the diet of C. vittatus. The observation reported here suggests us that a snake with a big bulge in the stomach could be more susceptible to be predated rather than snakes with no evident prey in their body. In this sense, literature reports that snakes show a decrement in their locomotor speed when they

Figure 2. A ventral view of the snake and the prey A. undulata. Figura 2. Visión ventral de la serpiente y la presa A. undulata.

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not common, and the people who occasionally visit the zone are field biologists, who work with

local fauna, so we consider them to be less prone to kill snakes than other people.

REFERENCES Duval, E.H., Greene, H.W. & Manno, K.L. 2006. Laughing falcon (Herpetotheres cachinnans) predation on coral snakes (Micrurus nigrocinctus). Biotropica, 38: 566- 568. Ford, N.B. & Shuttlesworth, G.A. 1986. Effects of variation in food intake on the locomotory performance of juvenile garter snakes. Copeia, 1986: 999-1001. García, A. & Ceballos, G. 1994. Guía de campo de los reptiles y anfibios de la costa de Jalisco. Fundación Ecológica

de Cuixmala, A.C. e Instituto de Biología UNAM. México, D.F. Garland, T. & Arnold, S.J. 1983. Effects of a full stomach on locomotory performance of juvenile garter snakes (Thamnophis elegans). Copeia, 1983: 1092-1096. Ramírez, A. 1994. Manual y Claves ilustradas de los anfibios y reptiles de la región de Chamela, Jalisco, México. Cuadernos del Instituto de Biología UNAM. México, D.F.

Intento de depredación de Hemorrhois hippocrepis sobre Tarentola mauritanica Martiño Cabana1,2 & María León1 1 2

Grupo para o Estudo dos Animais Salvaxes. Cl. Ponte do Sar, 56/58. 1º. 15702 Santiago de Compostela. A Coruña. Departamento de Bioloxía Animal, Bioloxía Vexetal e Ecoloxía. Facultade de Ciencias. Universidade da Coruña. Campus da Zapateira, s/n. 15071 A Coruña. C.e.: mcohyla@yahoo.es

Fecha de aceptación: 16 de octubre de 2012. Key words: predation, Iberian Peninsula, Hemorrhois hippocrepis, Tarentola mauritanica.

La culebra de herradura, Hemorrhois hippocrepis, es un ofidio distribuido por el Mediterráneo occidental. En la Península Ibérica se localiza en parte de la región mediterránea, siendo escasa o ausente en amplias zonas del centro peninsular. Habita zonas pedregosas y accidentadas, dominadas por estructuras verticales, como pedregales, muros o árboles, por los cuales trepa con facilidad (Pleguezuelos & Feriche, 2002). La salamanquesa común, Tarentola mauritanica, presenta una distribución circunmediterránea y habita gran parte del área mediterránea ibérica, estando también introducida en el norte peninsular. Es un gecónido* trepador que habita roquedos, troncos de árboles o construcciones humanas (Hódar, 2002). El 16 de noviembre de 2010, sobre las 15:00 h, observamos una depredación fallida por parte de un ejemplar juvenil de H. hippocrepis sobre un

individuo de T. mauritanica (Figura 1). La observación se produjo en un pinar sombrío y relativamente húmedo rodeado por grandes extensiones de olivos en la localidad de Benacazón, Sevilla, en el valle del río Guadalquivir. La observación se inició cuando la culebra sujetaba la pata derecha anterior de la salamanquesa mientras ésta le mordía la cabeza. Considerando que la longitud media de cabeza y cuerpo de un adulto de T. mauritanica es 80 mm (Salvador, 2002; datos propios no publicados), se estimó la longitud total de esta culebra en 600 mm, lo que se corresponde a un individuo juvenil de H. hippocrepis (Feriche, 2004). Una posible explicación de este fenómeno es que la culebra habría trepado por el tronco capturando a la salamanquesa por su pata anterior derecha, y ésta, para defenderse, habría mordido la cabeza de la culebra.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2012) 23(2) Foto M. León

Durante 35 min se pudo observar a ambos ejemplares colgados en el tronco seco (a 4 m de altura) manteniendo la situación descrita. Después, la culebra comenzó a realizar movimientos fuertes y a enrollarse sobre sí misma. A los 55 min del inicio de la observación, y tras varios movimientos bruscos, ambos ejemplares cayeron al suelo y consiguieron liberarse. La dieta de H. hippocrepis es consecuencia de sus hábitos trepadores y de su agilidad. La capacidad trepadora de este ejemplar quedó demostrada debido a la altura que alcanzó al trepar por un pino seco y con amplias zonas lisas y sin corteza. Los mamíferos y reptiles constituyen la base fundamental de la dieta de esta especie, aunque los ejemplares juveniles consumen una mayor proporción de reptiles que los adultos (Feriche, 2004). Entre los reptiles, especies rupícolas como T. mauritanica, Hemidactylus turcicus y Podarcis hispanica conforman la mayor proporción de presas (Vericad & Escarré, 1976; Meijide & Salas, 1987; Pleguezuelos & Moreno, 1990). Sin embargo, la observación descrita en la presente nota demuestra la capacidad antidepredadora de T. mauritanica, especialmente cuando se enfrentan un juvenil de culebra y una salamanquesa adulta. AGRADECIMIENTOS: A S. Vilaça, que participó en los

Figura 1. Intento de depredación por parte de un ejemplar de H. hippocrepis sobre un individuo adulto de T. mauritanica.

trabajos de campo que dieron como resultado la observación descrita. A un revisor anónimo que mejoró sustancialmente el manuscrito inicial.

REFERENCIAS Feriche, M. 2004. Culebra de herradura - Hemorrhois hippocrepis. In: Salvador, A. & Marco, A. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/reptiles/hemhip.html> [Consulta: 17 septiembre 2012]. Hódar, J.A. 2002. Tarentola mauritanica. 188-190. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Ministerio de Medio Ambiente Asociación Herpetológica Española (2ª impresión). Madrid.

Meijide, M.W. & Salas, R. 1987. Sobre el comportamiento predativo y alimentación de Coluber hippocrepis (Ophidia) en el SE ibérico. Alytes, 5: 151-160. Pleguezuelos, J.M. & Feriche, M. 2002. Hemorrhois hippocrepis. 266-268. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Ministerio de Medio Ambiente Asociación Herpetológica Española (2ª impresión). Madrid. Pleguezuelos, J.M. & Moreno, M. 1990. Alimentación de Coluber hippocrepis en el SE de la Península Ibérica. Amphibia-Reptilia, 11: 325-337.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2012) 23(2)

Salvador, A. 2002. Salamanquesa común - Tarentola mauritanica. In: Salvador, A. & Marco, A. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/

reptiles/tarmau.html> [Consulta: 17 septiembre 2012]. Vericad, J.R. & Escarré, A. 1976. Datos de alimentación de ofidios en el Levante sur ibérico. Mediterránea, 1: 5-33.

Los nombres de las especies y familias se corresponden con los reconocidos en la Lista Patrón de los Anfibios y Reptiles de España (actualizada a julio de 2011) (Carretero et al. 2011). Sin embargo, los autores consideran que la especie T. mauritanica pertenece a la familia Phyllodactylidae y no a la Gekkonidae.

Natrix maura en el medio marino de las Islas Atlánticas de Galicia Pedro Galán Departamento de Bioloxía Animal, Bioloxía Vexetal e Ecoloxía. Facultad de Ciencias. Universidad de A Coruña. Campus da Zapateira, s/n. 15071-A Coruña. C.e.: pgalan@udc.es

Fecha de aceptación: 9 de septiembre de 2012. Key words: snakes, Natrix maura, Islands, NW Spain, Galicia, marine habitats.

La culebra viperina (Natrix maura) es un ofidio muy vinculado a ambientes acuáticos, habitando preferentemente entornos próximos al agua en ríos, lagunas y charcas (Braña, 1998; Santos, 2009). Esta especie parece tolerar bien las aguas con concentraciones salinas elevadas, ya que algunas poblaciones viven en estuarios, marismas o lagunas costeras inundadas periódicamente por el mar (Steward, 1971; Santos, 2000, 2009). La presencia de individuos de esta especie en aguas marinas, dentro de charcas de la zona intermareal, ha sido registrada en Andalucía (Cabot & Olea, 1978), así como en determinadas localidades de la costa gallega, especialmente en Pontevedra y en algunas islas de esta provincia, como los archipiélagos de Cíes y Ons (Galán, 1987, 2003, 2004; Galán & Fernández, 1993; Pino et al., 1998; P. Galán, datos no publicados). En la isla de Ons ha sido vista incluso nadando en aguas marinas, a varios metros de la costa, así como capturando peces marinos (blénidos) en charcas intermareales (Gómez de la Torre in Galán, 1987; Galán, 2003). En el curso de una serie de estudios realizados desde la década de los años 1980 sobre la herpetofauna de las islas del sur de Galicia

(archipiélagos de Cíes y Ons, pertenecientes al Parque Nacional Marítimo-Terrestre de las Islas Atlánticas de Galicia) se ha podido comprobar la existencia de poblaciones de este ofidio ligadas parcial o exclusivamente a ambientes marinos (Galán, 2003, 2004). En la presente nota complementamos la información de los anteriores estudios con nuevos datos obtenidos en las islas en años recientes (Galán, 2007, 2008; P. Galán, datos no publicados).

Islas de Monteagudo y Faro (archipiélago de las islas Cíes). UTM 29T NG07. Dos islas unidas actualmente por un dique de hormigón, una escollera rocosa y una playa. Superficie: 1,82 km2 (Monteagudo) y 1,06 km2 (Faro). Altitud máxima: 176 msnm (Monteagudo) y 193 msnm (Faro). Distancia a la costa más cercana: 2.540 m (Monteagudo) y 4.300 m (Faro). En estas dos islas la presencia de N. maura era relativamente frecuente con anterioridad a la década de 1990 (Pino et al., 1998; J. Pino, comunicación personal; P. Galán, datos no publicados), habitando en la costa oriental y meridional de estas islas, entre bloques de roca al pie de los acantilados

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2003; Cordero-Rivera et al., 2007). Se ignora la rela-

Islas Cíes: Monteagudo, Faro y San Martiño

Islas Ons y Onza

Figura 1. Distribución de N. maura en los archipiélagos de Cíes y Ons. Los puntos rojos representan observaciones posteriores al año 2000 y los amarillos, las correspondientes a las décadas de 1980 y 1990. En las islas de Monteagudo y Faro (Cíes) la especie parece haberse extinguido.

(Figura 1). Sin embargo, en el estudio realizado en 1999 - 2001 no se detectó ningún ejemplar, aunque hay referencias sobre su posible presencia en esa época (F. Carro, comunicación personal e informes de la guardería del Parque Natural). En los muestreos realizados entre 2005 y 2008 tampoco se detectó a esta especie ni se obtuvo ninguna referencia sobre su presencia, por lo que es muy probable su extinción en estas islas (Galán, 2007, 2008). Monteagudo y Faro han sufrido en las dos últimas décadas una disminución muy acentuada de sus zonas de agua dulce, derivada del grave impacto ocasionado por la masiva plantación de eucaliptos y la canalización para el abastecimiento humano, además de la eutrofización producida por los excrementos de gaviotas (Larus michahellis). Todo ello ha conducido, presumiblemente, a la extinción de las poblaciones insulares de anfibios (Salamandra salamandra y Discoglossus galganoi) (Galán, 2000,

ción entre este hecho y el declive constatado de N. maura, ya que la mayor parte de las observaciones antiguas y recientes de esta especie se produjeron en la inmediata proximidad del mar, no en los puntos de agua dulce. Es posible que la desaparición de este ofidio esté más relacionada con la persecución por parte del ser humano, dada la masiva afluencia de visitantes a estas dos islas, durante los meses de verano, desde hace décadas. Es fácil suponer que los encuentros con estas culebras en playas o zonas rocosas costeras fácilmente accesibles tuvieran como resultado la muerte de las culebras, como hemos podido presenciar personalmente en la isla de Ons donde, a pesar de tratarse de un espacio protegido, los encuentros entre visitantes y ofidios suelen saldarse con la muerte de estos últimos. Esta mortalidad, que no sería demasiado importante en poblaciones continentales, con un mayor número de individuos, sí puede haber tenido un efecto mucho más profundo en una población ya de por sí muy reducida, como la de estas pequeñas islas.

Isla de San Martiño (archipiélago de las islas Cíes). UTM 29T NG07. Superficie: 1,46 km2. Altitud máxima: 179 msnm. Distancia a la costa más cercana: 5.030 m. Situada al sur del archipiélago y separada de la isla de Faro por un canal de 550 m. La ausencia de un puerto de atraque limita el número de visitantes (a diferencia de las otras dos islas de Cíes, masivamente visitadas por turistas en verano), aunque el acceso es libre a la playa y a la zona intermareal desde embarcaciones. Pese a que en esta isla sobrevive una población de S. salamandra (y, al menos hasta 1994, otra de D. galganoi, actualmente extinguida) (Galán, 2000, 2003; Cordero-Rivera et al., 2007), las observaciones de N. maura se produjeron en la costa, entre blo-

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ques de roca al borde del mar (un individuo en la ensenada de Concela, litoral sur) o en una charca de marea (extremo norte de la playa de San Martiño, costa norte, un subadulto de 250 mm de longitud total en mayo de 2012; Figura 1). Los ejemplares se encontraban en la zona intermareal, siendo la tierra firme inmediata acantilados con vegetación muy escasa de Armeria pubigera, Tripleurospermum maritimum, Crithmum maritimum, etc. (de la asociación Cochleario-Matricarietum maritimae, característica de acantilados del sector GalaicoPortugués). En estas zonas se produjeron también diversas observaciones de este ofidio en las décadas de 1980 y 1990, hasta tres en un mismo día, superando en total la decena (J. Pino, comunicación personal). La observación de 2012 confirma que aún está presente en San Martiño, posiblemente gracias a la limitación de acceso a los turistas, aunque la escasez de datos parece indicar que la especie cuenta con muy pocos efectivos en esta isla.

muy escasas las especies de anfibios de la isla, aunque, a diferencia de San Martiño, en Ons existe una enorme población de S. salamandra distribuida por toda ella. Uno de los individuos capturado, de 445 mm de longitud total, vomitó su contenido gástrico, constituido por un ejemplar de Blennius pholis de 110 mm de longitud total. También se observó a otro ejemplar ingiriendo un pez perteneciente al género Blennius en una charca de marea del extremo norte de la playa de Melide. Resulta interesante destacar que se ha citado la captura de blénidos (peces bentónicos que habitan entre piedras sumergidas), en este caso de agua dulce, en un población de N. maura del río Matarraña (Santos et al., 2006). Debido a su mayoritaria presencia en la orilla del mar (92%, n = 12 en esta isla) y a las observaciones de captura de peces marinos, estos individuos parecen depender principal o exclusivamente de las aguas marinas como zona de captura de presas. Foto P. Galán

Isla de Ons. UTM 29T NG09. Superficie: 4,14 km2. Altitud máxima 128 msnm. Distancia a la costa más cercana: 3.700 m. En esta isla, la más grande de Galicia, existen en la actualidad tres especies de anfibios (S. salamandra, Lissotriton boscai y D. galganoi; Galán, 2001, 2003; Velo-Antón et al., 2007), presas potenciales de N. maura. Esta especie ha sido observada en las proximidades de los manantiales de agua dulce de esta isla (mayoritariamente transformados en lavaderos), donde se encontró un individuo adulto. Sin embargo, la mayor parte de las observaciones (11 de 12) se produjeron en la costa, entre bloques de roca al pie de los acantilados, en la zona rocosa intermareal o en las playas, en la inmediata proximidad del mar (Figuras 1 y 2). En este perímetro costero no están presentes o son

Figura 2. Individuo juvenil de N. maura nadando en una charca de marea al pie de un acantilado de la isla de Ons.

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N. maura es aún relativamente abundante en Ons, sin que exista evidencia de que se hayan producido declives poblacionales (Galán, 2007, 2008; P. Galán, datos no publicados).

Islote de Onza. UTM 29T NG08. Superficie: 0,32 km2. Altitud máxima 68 msnm. Distancia a la costa más cercana: 7.380 m. Separada de la isla de Ons por un canal de 675 m. El 6 de julio de 2001 se encontraron dos grandes hembras adultas (longitud total: 1.021 mm en un individuo: longitud hocico-cloaca: 857 mm; longitud cola: 164 mm; Figura 3; el otro ejemplar no pudo ser medido pero su tamaño era muy similar), grávidas (determinado por palpación ventral), al pie de un acantilado, en la costa meridional de este islote (Porto do Sol), a 5 y 8 m respectivamente del mar. Entre las rocas del acantilado aparecía una vegetación dispersa, compuesta por A. pubigera, Asplenium maritimum, Dactylis glomerata, C. maritimum, etc., característica de la asociación Crithmo-Armerietum pubigerae, también típica de acantilados del sector Galaico-Portugués, con especies nitrófilas por la abundancia de deyecciones de gaviotas. La coloración de estos individuos era prácticamente negra (Figuras 3 y 4). También se encontró una muda de piel de esta especie en la misma zona, a 9 m del mar. Este islote carece de manantiales de agua dulce (excepto una pequeña escorrentía estacional, en un punto alejado al de la observación, en la costa occidental) y de anfibios, siendo la única otra especie de herpeto existente Podarcis hispanica, por lo que la población de N. maura que lo habita debe depender exclusivamente del mar para su alimentación. En la costa de la provincia de Pontevedra próxima a ambos archipiélagos (rías de Pontevedra y Vigo y zonas aledañas) también se ha observado a N. maura en la inmediata vecin-

dad del mar, en hábitats similares a los que ocupa en las islas (acantilados, bloques de roca a la orilla del mar y playas), incluso nadando en charcas de marea (J. Pino, comunicación personal; P. Galán, datos no publicados). Por ello, esta adaptación a las aguas marinas no parece exclusiva de las islas sino posiblemente de todo este tramo costero de Galicia meridional. De este conjunto de observaciones, destaca el producido en el pequeño islote de Onza por el hecho de albergar una población de N. maura exclusivamente dependiente del mar para su alimentación y el resto de sus actividades acuáticas. Es más que probable que las poblaciones de las otras islas también dependan del mar, a pesar de existir manantiales de agua dulce en el interior, debido a su localización, mayoritariamente en la inmediata vecindad del mar, en zonas carentes de agua dulce. Resulta sorprendente que la existencia de estas poblaciones de N. maura, calificables como “serpientes marinas” por el hábitat que ocupan y su forma de vida, se produzca en costas atlánticas Foto P. Galán

Figura 3. Hembra adulta de N. maura en una playa del islote de Onza. Esta pequeña isla carece de poblaciones de anfibios y de manantiales estables de agua dulce, por lo que esta población depende exclusivamente del medio marino para su alimentación. El ejemplar de la foto midió 1.021 mm de longitud total, por lo tanto es el de mayor tamaño registrado en la Península Ibérica de esta especie.

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Foto P. Galán

Figura 4. Hembra adulta de N. maura al pie de un acantilado del islote de Onza (parte inferior de la foto). Su color oscuro se confunde con el de las rocas, donde destacan los excrementos de gaviotas.

acantiladas, donde el efecto del mar es muy marcado (temporales frecuentes, fuertes variaciones de nivel con las mareas, etc.) y la transición entre el medio terrestre y el marino es relativamente brusco. Resultaría más lógica su existencia en costas mediterráneas, donde la transición hacia el medio marino es menos marcada, especialmente a partir de poblaciones que habitan en ambientes de aguas salobres, como marismas o estuarios, donde de hecho se encuentra presente (Santos, 2000, 2009), y además la densidad de las poblaciones de esta especie es mayor (Braña, 1998). Sin embargo, no existen datos de poblaciones adaptadas a ambientes exclusivamente marinos en medios mediterráneos, con la excepción de la antigua cita de Cabot & Olea (1978) en Andalucía. En otra especie emparentada, Natrix

tessellata, también se ha realizado una observación de su presencia en una charca marina de marea en la costa norte de la isla griega de Creta (Van der Meijden & Chiari, 2006). Estos autores destacan el carácter excepcional de esta observación. El tamaño del ejemplar medido en Onza es, además, el mayor registrado para la especie en poblaciones ibéricas (Galán & Fernández, 1993; Braña, 1998; Santos, 2009). Es posible que este hecho se relacione con la mayor longevidad que pueden llegan a alcanzar en estos islotes, donde existe una menor abundancia de depredadores terrestres que en tierra firme. Para una especie adaptada a medios dulceacuícolas, como es N. maura, la posterior adaptación al medio marino debe suponer una serie de ajustes en determinados mecanismos fisiológicos, dadas las marcadas diferencias ambientales entre ambos medios (Spicer & Gaston, 1999; Willmer et al., 2009), como por ejemplo, la eliminación del exceso de sal en la dieta o la ausencia de agua dulce para beber, al menos durante una parte del año (como parece suceder en la población de Onza). Resultaría muy interesante poder conocer cuáles son estos y cómo actúan en estas poblaciones de N. maura. AGRADECIMIENTOS: Deseo expresar mi agradecimiento a R. Ferreiro y M. Rúa, que muestrearon conmigo reptiles en algunas visitas a las islas. Las numerosas observaciones de J.J. Pino sobre las N. maura de las islas gallegas han sido de gran utilidad, así como sus comentarios sobre el tema. También agradezco las observaciones cedidas por A. Barros, J.C. Noguera, A. Velando, C. Pérez y F. Carro. Los comentarios de G. Velo-Antón también han sido muy valiosos. El estudio de estos reptiles insulares se ha realizado con el permiso y la ayuda de la Xunta de Galicia, Consellería de Medio Ambiente, del Parque Natural de las Islas Cíes y del Espacio Natural de las Islas Ons (con anterioridad a 2002) y del Parque Nacional Marítimo-Terrestre de las Islas Atlánticas de Galicia (con posterioridad a 2002).

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REFERENCIAS Braña, F. 1998. Natrix maura (Linnaeus, 1758). 440-454. In: Salvador, A. (Coordinador) y Ramos, M.A. et al. (eds.), Fauna Ibérica, vol. 10: Reptiles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. CSIC. Madrid. Cabot, J. & Olea, S. 1978. Observación de una culebra viperina, Natrix maura, en agua marina. Doñana, Acta Vertebrata, 5: 107. Cordero-Rivera, A., Velo-Antón, G. & Galán, P. 2007. Ecology of amphibians in small coastal Holocene islands: local adaptations and the effect of exotic tree plantations. Munibe, Suplemento, 25: 94-103. Galán, P. 1987. Notas preliminares sobre la herpetofauna de las islas Cíes y Ons. Mustela, 3: 64-69. Galán, P. 2000. Distribución, estatus y medidas de conservación de las poblaciones de anfibios y reptiles del Parque Natural de las Islas Cíes. Informe inédito. Consellería de Medio Ambiente. Xunta de Galicia. Galán, P. 2001. Situación de la herpetofauna del Espacio Natural de las islas de Ons: distribución, estatus y propuestas de conservación. Informe inédito. Consellería de Medio Ambiente. Xunta de Galicia. Galán, P. 2003. Anfibios y reptiles del Parque Nacional de las Islas Atlánticas de Galicia: faunística, biología y conservación. Naturaleza y Parques Nacionales. Serie Técnica. Organismo Autónomo de Parques Nacionales. Madrid. Galán, P. 2004. Natrix maura (Viperine Snake). Marine inhabitation. Herpetological Review, 35: 71. Galán, P. 2007. Plan de manejo y gestión de los reptiles del Parque Nacional Marítimo Terrestre de las Islas Atlánticas de Galicia. Informe Inédito. Parque Nacional Marítimo Terrestre de las Islas Atlánticas de Galicia. Galán, P. 2008. Seguimiento de las poblaciones de reptiles del Parque Nacional de las Islas Atlánticas de Galicia. Resultados del año 2008. Informe Inédito. Parque Nacional Marítimo Terrestre de las Islas Atlánticas de Galicia.

Galán, P. & Fernández , G. 1993. Anfibios e réptiles de Galicia. Edicións Xerais. Vigo. Pino, J.J., López, C., Carballo, C. & Pino, R. 1998. Parque Natural de las Islas Cíes. 161-163. In: Santos, X., Carretero, M.A., Llorente, G.A. & Montori, A. (eds.), Inventario de las áreas importantes para los anfibios y reptiles de España. Ministerio de Medio Ambiente. Colección Técnica. Madrid. Santos, X. 2000. Ecología de la culebra viperina, Natrix maura (Linnaeus, 1758), en el Delta del Ebro. Tesis Doctoral. Universidad de Barcelona. Santos, X. 2009. Culebra viperina – Natrix maura. In: Salvador, A. & Marco, A. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/ [Consulta: 15 junio 2012]. Santos, X., Vilardebo, E., Casals, F., Llorente, G.A., Vinyoles, D., De Sostoa, A. 2006. Wide food availability favours intraspecific trophic segregation in predators: the case of a water snake in a Mediterranean river. Animal Biology, 56: 299-309. Spicer, J.I. & Gaston, K.J. 1999. Physiological Diversity and its Ecological Implications. Blackwell Science. Oxford. Steward, J. W. 1971. The Snakes of Europe. David & Charles. Newton Abbot. London. Van der Meijden, A. & Chiari, Y. 2006. Natrix tesselata. Marine habitat. Herpetological Review, 37: 94. Velo-Antón, G., Cordero-Rivera, A. & Galán, P. 2007. Características ecológicas, evolutivas y estado de conservación de los anfibios del Parque Nacional de las Islas Atlánticas de Galicia. 195-208. In: Ramírez, L. & Asensio, B. (eds.), Proyectos de investigación en parques nacionales: 2003-2006. Organismo Autónomo de Parques Nacionales. Madrid. Willmer, P., Stone, G. & Johnston, I. 2009. Environmental Physiology of Animals. (2ª ed.). Blackwell Science. Oxford.

Comportamiento trepador de Natrix maura para capturar un ejemplar adulto de Hyla arborea Gonzalo Alarcos1, Fabio Flechoso2, Ricardo Codesal3 & Miguel Lizana2 Cl. Las Acedas, 36 bis. 49321 Robleda. Zamora. C.e.: gonalariz@yahoo.es Departamento de Biología Animal y Ecología. Universidad de Salamanca. Campus Miguel de Unamuno. 37007 Salamanca. 3 Tragsa. Carlos Latorre, 1. Entreplanta. 49017 Zamora. 1 2

Fecha de aceptación: 9 de octubre de 2012. Key words: predation, capture, Hyla arborea, Natrix maura, Zamora, Spain.

La culebra viperina (Natrix maura) es una serpiente que se distribuye por toda la Península Ibérica, mitad sur de Francia, Suiza y gran parte de Italia, así como por Túnez,

Argelia y Marruecos en África (Schleich et al., 1996; Santos, 2004). En la Península Ibérica es una de las especies más abundantes (Braña, 1997; Santos et al., 2002; Santos, 2004), y se encuen-

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Foto G. Alarcos Izquierdo

Figura 1. Ejemplar de N. maura capturando un individuo de H. arborea entre tallos de enea.

tra asociada a los medios acuáticos donde captura sus presas que generalmente comprenden larvas y adultos de anfibios, además de peces (Veridad & Escarré, 1976; Pleguezuelos & Moreno, 1989; Braña, 1997; Santos et al., 2000; Santos, 2004). Posee un carácter oportunista en cuanto a su ecología trófica, la cual está asociada a la disponibilidad y abundancia de presas (Hailey & Davies, 1986; Pleguezuelos & Moreno, 1989; Santos et al., 2000).

Además, se ha descrito que puede seleccionar sus presas por su facilidad de captura, aunque éstas puedan ser raras en su hábitat (Santos et al., 2000, 2006). Este carácter oportunista le ha permitido integrar en su dieta a muchas especies de peces exóticos introducidas en nuestros ríos (Meijide, 1989; Gutiérrez-Estrada & Bravo, 1997; Santos, 2004; Santos & García-Cardenete, 2005; Alarcos et al., 2009).

Se han descrito dos comportamientos básicos de captura para N. maura (Hailey & Davies,1986): 1) la búsqueda activa se basa en la captura de las presas gracias a los estímulos químicos que éstas emanan. Este comporta-

miento generalmente se realiza mediante movimientos lentos de la serpiente y en aguas poco profundas; 2) la captura al acecho es utilizada generalmente por ejemplares adultos en toda la columna de agua, desde la superficie hasta el fondo. Además, se ha descrito el acecho de presas con la mitad anterior del cuerpo suspendido sobre el agua y la parte posterior sujeta a diversos sustratos de la orilla que le sirven de apoyo (Martorell, 1990). El 27 de agosto de 2009, a las 21:15 h, se observó en el arroyo de Almeida de Sayago (Zamora; 30T X: 243021; Y: 4573073; 777 msnm) la depredación de N. maura sobre un ejemplar de ranita de San Antonio (Hyla arborea) que se encontraba en el tronco de una enea (Typha sp.), durante el reposo mimético y diurno del anfibio, a 120 cm sobre el suelo. Esta observación en principio no es algo destacable ya que esta especie de serpiente consume una amplia diversidad de anfibios, incluido H. arborea (Santos, 2004). El aspecto novedoso de esta observación es que la captura se realizó sin el agua como medio de caza y a cierta altura del suelo (Figura 1). Esto es llamativo ya que siempre se cita este comportamiento de caza ligado directamente al agua (véanse ejemplos en Santos, 2004). Aunque esta observación se puede incluir dentro de la estrategia de búsqueda activa, cabe resaltar que este comportamiento ha sido descrito en N. maura para medios acuáticos de poca entidad utilizando el agua como zona de campeo. En este sentido suponemos que la serpiente, quizás forzada por la sequía que estaba sufriendo su medio, se vio obligada a adaptar su comportamiento de captura de forma independiente del agua, trepando y siguiendo el rastro químico que producía el ejemplar de H. arborea. Por tanto nuestra nota describe un comportamiento de caza alternativo, dentro del descri-

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to como activo, que puede llegar a desarrollar N. maura en momentos en los que el agua, su elemento y el de la mayoría de sus presas, desaparece. Esta observación demuestra de nuevo la

gran versatilidad y el carácter oportunista de esta especie, lo que le permite adaptarse a la disponibilidad de sus presas (Santos, 2004) e incluso a condiciones carentes de agua.

REFERENCIAS Alarcos, G., Alvarez-Collado, F., Flechoso, M.F., Madrigal, J. & Lizana, M. 2009. Peces exóticos de la familia Centrarchidae, un peligro para Natrix maura. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 20: 95-97. Braña, F. 1997. Natrix maura Linnaeus, 1758. 440-454. In: Salvador, A. (coord.), Ramos, M.A. et al. (eds.), Fauna Ibérica. Vol. 10. Reptiles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. CSIC. Madrid. Gutiérrez-Estrada, J.C. & Bravo, R. 1997. Observación de una culebra viperina, Natrix maura, alimentándose de una perca sol, Lepomis gibbosus. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 8: 37. Hailey, A. & Davies, P.M.C. 1986. Diet and foraging behaviour of Natrix maura. Herpetological Journal, 1: 53-61. Martorell, E. 1990. Natrix maura: ¿Posibilidad de aprendizaje? Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 1: 24. Meijide, M. & Salas, R. 1989. Observaciones sobre el comportamiento depredativo de algunos colúbridos ibéricos en estado salvaje. Doñana, Acta Vertebrata, 16: 329-332. Pleguezuelos, J.M. & Moreno, M. 1989. Alimentación primaveral de Natrix maura Linnaeus, 1758 en el SE de la Península Ibérica. Revista Española de Herpetología, 3: 211-236. Santos, X. 2004. Culebra viperina – Natrix maura. Versión 2011-2009. In: Salvador, A. & Marco, A. (eds.),

Enciclopedia virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. <http:www.vertebradosibericos.org/> [Consulta: 10 septiembre 2012]. Santos, X. & García-Cardenete, L. 2005. Introducción de peces en ríos de la cuenca mediterránea: una amenaza para sus depredadores. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 16: 50-51. Santos, X., González-Solís, J. & Llorente, G.A. 2000. Variation in the diet of the viperine snake, Natrix maura, in relation to prey availability. Ecography, 23: 185-192. Santos, X., Llorente, G.A., Montori, A. & Carretero, M.A. 2002. Natrix maura (Linnaeus, 1758). 289-291. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Dirección General de Conservación de la Naturaleza-Asociación Herpetológica Española. (2ª impresión). Madrid. Santos, X., Vilardebo, E., Casals, F., Llorente, G.A., Vinyoles, D. & De Sosota, A. 2006. Wide food availability favours intraspecific trophic segregation in predators: the case of a water snake in a Mediterranean river. Animal Biology, 56: 299-309. Schleich, H.H., Kästle, W. & Kabisch, K. 1996. Amphibians and Reptiles of North Africa. Koeltz Sci. Books. Koenigstein. Vericad, J.R. & Escarré, A. 1976. Datos de alimentación de ofidios en el Levante sur ibérico. Mediterránea, 1: 5-33.

Microophtalmia in Emys orbicularis occidentalis: report of a case Daniel Escoriza Institute of Aquatic Ecology and Department of Environmental Science. University of Girona, Campus Montilivi, Faculty of Sciences. 17071 Girona. C.e.: daniel_escoriza@hotmail.com

Fecha de aceptación: 15 de octubre de 2012. Key words: congenital malformation, Morocco, neonate, turtle.

RESUMEN: Se describe un caso de microftalmia bilateral en un neonato de Emys orbicularis

occidentalis en Marruecos. The European pond turtle, Emys orbicularis, is the only species of the family Emydidae that appears in northern Africa. In Morocco is represented by the subspecies E. orbicularis occidentalis, which is very scarce and relegated

to the more humid bioclimatic stages (Bons & Geniez, 1996). In the Ifrane National Park a neonate of this species was found showing bilateral microphthalmia (Figure 1a). The microphthalmia is the presence of a small eye

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in the orbit, which may contain most of the normal internal structures. This congenital malformation has been described occasionally in reptiles, for example in the snake Elaphe moellendorfii (Mader, 1996). Regarding to the family Chelonia, it has been described in the genera Testudo and Trachemys (Lawton, 1997, 2006). This anomaly could be associated with inadequate conditions during incubation or nutritional deficits during oogenesis (Merchán & Martínez-Silvestre, 1999). This specimen was observed actively crawling on the ground in late September, near a permanent pond located at 1509 masl, and showed no escape behavior. After handling, it was released. In the permanent pond I captured seven neonates of similar size which showed no anatomical malformations, and two adult females in good physical conditions. Compared with neonates bearing a normal phenotype, this specimen also showed a slightly more elongated snout (Figure 1b). The presence of other anomalies in splanchnocranium are usually associated with microphthalmia (Lawton, 1997).

ACKNOWLEDGEMENTS : To an anonymous reviewer whose comments have helped to improve a previous version of this note.

Fotos D. Escoriza

Figure 1. Details of the head of E. orbicularis occidentalis neonates from Ifrane National Park (Morocco). (a) Individual showing bilateral microphtalmia. (b) Normal phenotype. Figura 1. Detalles de la cabeza de neonates de E. orbicularis occidentalis procedentes del Parque Nacional de Ifrane (Marruecos). (a) Individuo mostrando microftalmia bilateral. (b) Fenotipo normal.

REFERENCES Bons, J. & Geniez, P. 1996. Amphibiens et reptiles du Maroc (Sahara Occidental compris) Atlas biogéographique. Asociación Herpetológica Española. Barcelona. Lawton, M.P.C. 1997. Common ophtalmic problems seen in chelonia. Proceedings Association of Reptilian and Amphibian Veterinarians, 1: 175-178.

Lawton, M.P.C. 2006. Ophthalmology of Reptiles. 453-470. In: Mader, D.R. (ed.), Reptile Medicine and Surgery. Saunders Elseviers Co. (2nd ec.), St. Louis. Mader, D.R. 1996. Reptile Medicine and Surgery. W. B. Saunders Co. Philadelphia. Merchán, M. & Martínez-Silvestre, A. 1999. Tortugas de España. Antiquaria. Madrid.

Distribución La herpetofauna de un fragmento de Bosque Atlántico en el Departamento de Itapúa, Paraguay Karina Núñez Departamento de Biología, FACEN-UNA, San Lorenzo, Paraguay. Agencia Postal Campus/UNA (San Lorenzo) C.C. 1039 – 1804. C.e.: ranitapy@gmail.com

Fecha de aceptación: 25 de junio de 2012. Key words: amphibians, reptiles, distribution, richness, anurans, hotspot area.

El Bosque Atlántico es considerado una de las 25 regiones de elevada biodiversidad del planeta (Myers, 2000). En esta región, los remanentes de vegetación original albergan más del 60% de todas las especies terrestres del planeta, ocupando menos del 2% de la superficie terrestre, aún cuando solamente queda entre el 7 y 8% de los bosques originales (Leal & Câmara, 2006). En Paraguay está presente la porción más continental del Bosque Atlántico y se le denomina Bosque Atlántico del Alto Paraná (BAAPA) (Cartes, 2006). Para conservar los últimos remanentes de este bosque se requiere de grandes esfuerzos, que incluyen el registro de información para obtener estimativas confiables sobre la diversidad de especies. En este contexto, los anfibios son considerados buenos indicadores de diversidad y de calidad ambiental (Heyer et al., 1994; Azevedo-Ramos, 1998). Muchas de sus poblaciones están declinando en varias regiones del planeta (Young et al., 2001), indicando esto la importancia de monitorear las tendencias de este grupo. En el Bosque Atlántico de Brasil se han descrito desapariciones de anfibios considerados anteriormente abundantes (Heyer et al., 1988; Weygoldt, 1989; Eterovick et al., 2005). Un total de 85 especies de anfibios son conocidas en Paraguay (Brusquetti & Lavilla, 2006; Brusquetti et al., 2007; Céspedez & Motte, 2007; Brusquetti & Lavilla, 2008; Airaldi et al., 2009;

Brusquetti & Netto, 2009; Kolenc et al., 2011), de las

cuales 51 especies se distribuyen en el BAAPA (Brusquetti & Lavilla, 2006; Airaldi et al., 2009). En cuanto a reptiles, la riqueza de especies sigue aumentando; hasta el presente se reconocen 162 especies (Cacciali et al., 2007, 2011; Motte et al., 2009; Passos et al., 2010). En el área de reserva para parque San Rafael, una de las principales unidades destinadas a la conservación del Bosque Atlántico en Paraguay, se registraron 33 especies de anfibios y 27 especies de reptiles (Motte & Núñez, 2002). En este trabajo, se presentan la riqueza y composición de las especies de anfibios y reptiles en una pequeña reserva que forma parte del parque San Rafael, aportando datos sobre la historia natural de las especies registradas. El trabajo fue realizado en la Reserva Kanguery, un área de 21,04 km2 de superficie localizado en el distrito de Alto Verá, al norte del Departamento de Itapúa (UTM 21J 621068 E / 7066872 S). Esta reserva se encuentra en la cuenca alta del río Tebicuary, una zona de Bosque Atlántico muy próxima a la transición con el Chaco Húmedo (Dinerstein et al., 1995), con dos tipos de ambientes bien definidos: bosques y pastizales naturales, rodeados por áreas de uso agropecuario (Figura 1). La altitud varía de 125 a 210 msnm y existen varios cursos de agua, como el Arroyo

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Foto K. Núñez

Figura 1: (Izquierda) Bosques y pastizales naturales en la Reserva Kanguery. (Derecha) Localización de la reserva en el Departamento de Itapúa, Paraguay.

Kanguery, de gran caudal y de fondo arenoso, y otros de menor caudal y de fondo pedregoso, además de varias lagunas de inundación temporal. Para el registro de datos fueron realizadas visitas mensuales, con duración media de cinco días de muestreo, en el periodo comprendido entre julio de 2008 y mayo de 2009. Las actividades principales se iniciaban aproximadamente a las 10 h, prolongándose hasta cerca de las 23 h en la estación de verano, para registrar la actividad de las especies diurnas y nocturnas. El equipo de observadores estuvo compuesto por dos personas, siempre con el mismo observador principal. Los métodos utilizados fueron la búsqueda activa visual y auditiva (Crump & Scott, 1994) y la instalación de trampas pozo habilitadas durante los días de muestreo. Se recorrieron los senderos disponibles en el área, los caminos de acceso y otros pequeños caminos internos, tanto dentro de bosques como de pastizales. También fueron recorridos varios tramos de los arroyos de la

reserva. Las trampas pozo fueron ubicadas tanto en el bosque como en el pastizal. Se utilizaron baldes de 20 L, espaciados 15 m entre sí, dispuestos en un cuadrado (cuatro baldes formaron un conjunto de trampas pozo). Se instalaron cinco conjuntos de trampas pozo dentro del bosque y dos conjuntos en el pastizal, aproximadamente equidistantes. Las trampas fueron revisadas cada 24 h. Todos los animales avistados u oídos (en el caso de anuros) fueron registrados y fotografiados. La identificación taxonómica se realizó mediante la revisión de caracteres externos de los adultos, con la literatura disponible para los géneros presentes en Paraguay. Fueron colectados como máximo tres individuos por especie para formar la colección testigo de la reserva, con permiso de colecta científica de la Secretaría del Ambiente Nº 13 / 08. Los ejemplares fueron depositados en el Museo Nacional de Historia Natural del Paraguay. Tras 11 meses de monitoreo en el área, fueron encontradas 26 especies de anfibios y

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Tabla 1. Especies de anfibios y reptiles registradas por mes en la reserva Kanguery durante el periodo comprendido entre julio de 2008 y mayo de 2009. El número de individuos se refiere a una cantidad aproximada de individuos registrados en el área. BAAPA: especies cuya distribución se restringe a esta ecorregión en Paraguay. Meses de monitoreo abr. 09

may. 09

feb. 09

mar. 09

dic. 08

ene. 09

oct. 08

SERPIENTES Familia Dipsadidae Atractus thalesdelemai Atractus reticultatus Helicops infrataeniatus Philodryas aestiva Philodryas patagoniensis Thamnodynastes hypoconia Familia Elapidae Micrurus corallinus Familia Viperidae Crotalus durissus Rhinocerophis alternatus Bothropoides diporus

nov. 08

ANFISBéNIDOS Familia Amphisbaenidae Leposternon microcephalum

sep. 08

LAGARTOS Familia Anguidae Ophiodes sp. Familia Gymnophtalmidae Cercosaura ocellata Familia Scincidae Mabuya dorsivittata Familia Teiidae Teius oculatus Tupinambis merianae Familia Tropiduridae Stenocercus caducus

jul. 08

ANUROS Familia Hylidae Dendropsophus minutus Dendropsophus nanus Dendropsophus sanborni Hypsiboas albopunctatus Hypsiboas caingua Hypsiboas faber Hypsiboas raniceps Itapotihyla langsdorffii Phyllomedusa azurea Scinax fuscomarginatus Scinax fuscovarius Scinax nasicus Scinax squalirostris Trachycephalus typhonius Familia Leptodactylidae Leptodactylus fuscus Leptodactylus gracilis Leptodactylus mystacinus Leptodactylus ocellatus Familia Leiuperidae Physalaemus albonotatus Physalaemus cuvieri Familia Cycloramphidae Odontophrynus americanus Familia Bufonidae Melanophryniscus devincenzii Rhinella azarai Rhinella ornata Rhinella schneideri Familia Microhylidae Elachistocleis bicolor

ago. 08

Especies registradas

Nº Individuos

BAAPA

Uso de hábitat: Bosque (B), Pastizal (P), Domiciliar (D)

> 100 > 100 1 > 100 > 100 1 > 100 1 50 20 > 100 10 > 100 1

B, P P P P P B P B P P P, D P, D P B

> 100 > 100 1 > 100

P P B P

> 100 > 100

B, P B, P

> 100

B, P

4 3 2 > 100

B, P B, P B P

> 100

> 100 10

P B, P

1 1 1 1 1 1

P P P P P P

10 20 10

B, P P P, D

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2012) 23(2) Fotos K. Núñez

17 especies de reptiles, pertenecientes a seis y nueve familias respectivamente (Tabla 1; Figura 2). Considerando la riqueza conocida para el país, esto representa el 31% de la riqueza de especies de anfibios y el a b 11% de la riqueza de especies de reptiles. Además, están representadas el 51% de las especies de anfibios que se distribuyen en el BAAPA y cuatro especies de anfibios y dos de reptiles que sólo se distribuyen en c d esta ecorregión en Paraguay (Tabla 1). En el mes de febrero se registró el mayor número de especies de anfibios (18 especies) y en julio el menor número (cinco especies). En el caso de los reptiles, el mes en el que se reportó e f mayor número de especies fue noviembre. Septiembre fue un mes sin registros (Tabla 1). Gran parte de estos registros ocurrieron antes o después de las lluvias. Ocho especies fueron detectadas a través de las g h trampas pozo (cuatro de Figura 2: Algunas de las especies de anfibios y reptiles registradas en la reserva anfibios y cuatro de repKanguery en el periodo comprendido entre julio de 2008 y mayo de 2009. (a) P. azurea, (b) S. squalirostris, (c) Leptodactylus gracilis, (d) M. devincenzii, (e) tiles), de las cuales Rhinella azarai, (f ) Ophiodes sp., (g) A. reticulatus, (h) B. diporus. Melanophryniscus devin-

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cenzii y Mabuya dorsivittata fueron detectados exclusivamente a través de este método. En cuanto a la preferencia de hábitat, siete especies fueron registradas sólo en el bosque y 24 especies fueron registradas únicamente en los pastizales (Tabla 1). Las demás especies no mostraron preferencias. Cercosaura ocellata fue registrado en una única ocasión, en la sede de la reserva Kanguery. También en el área domiciliar fueron registrados Scinax nasicus, Scinax fuscovarius y Bothropoides diporus. Los anuros que vocalizaron durante casi todo el periodo de monitoreo fueron Dendropsophus minutus, Dendropsophus nanus, Hypsiboas raniceps y S. fuscovarius, aunque su actividad fue marcadamente mayor en los meses de calor, asociada a los días con precipitaciones. Hypsiboas albopunctatus, Phyllomedusa azurea, Leptodactylus fuscus, Physalaemus albonotatus, Physalaemus cuvieri y Rhinella schneideri tuvieron marcada actividad sólo al inicio de la primavera, a partir de octubre y noviembre. Al final del verano, las especies que dominaron los coros de las agregaciones reproductivas fueron Hypsiboas caingua y Scinax squalirostris. Dos especies de anfibios registrados en esta reserva están catalogadas como amenazadas. M. devincenzii, registrada en este estudio por segunda vez en el país, y por primera vez en el Departamento de Itapúa (Núñez, 2011), se encuentra bajo la categoría “En Peligro” a nivel regional (Lavilla et al., 2004), y debido a la reciente confirmación de su presencia en el país, aún no fue incluida en ninguna categoría a nivel local. En los países en los que se distribuye (Brasil, Argentina y Uruguay) está seriamente amenazada por la destrucción de su hábitat (Zanella et al., 2007). A nivel local Itapotihyla langsdorffii se encuentra en la categoría “En Peligro de Extinción” según

Resolución 2243 / 06 de la Secretaría del Ambiente y “Vulnerable” según el trabajo de Motte et al. (2009). A nivel regional está listado dentro de la categoría “Preocupación Menor”, a pesar de reconocerse que en Paraguay está seriamente amenazado por la pérdida de hábitat (Aquino et al., 2004). Estas dos especies, además de Hypsiboas faber, se encuentran exclusivamente en el BAAPA (Brusquetti & Lavilla, 2006; Airaldi et al., 2009; Núñez, 2011). Los reptiles considerados amenazados a nivel local son C. ocellata, catalogado como “Amenazada de extinción” según Resolución 2242 / 06 de la SEAM y “Vulnerable” según Motte et al. (2009), y Micrurus corallinus, catalogado como “Vulnerable” (Motte et al., 2009), de distribución exclusiva en la ecorregión BAAPA. Leposternon microcephalum, Atractus reticulatus y Helicops infrataeniatus son consideradas especies con Datos Insuficientes a nivel local (Motte et al., 2009). La importancia de la conservación de este remanente de Bosque Atlántico en la región oriental de Paraguay, de poco más de 20 km2 de superficie, está demostrada por los valores de riqueza y representatividad de la herpetofauna de Paraguay, además de que la reserva alberga especies de anfibios y reptiles endémicas de Bosque Atlántico en el país y listadas en categorías de amenaza a nivel local y regional. A GRADECIMIENTOS :

Asociación

Guyra

Paraguay financió este trabajo a través de los fondos proveídos por World Land Trust y World Wildlife Fund. Colaboraron con el trabajo de campo, apoyando al investigador principal, V. Martínez, N. Mujica, C. Paradeda, G. Eckert, R. Delgado, C. Rodríguez, D. Espínola, J. Cáceres, R. Sánchez, L. López y S. Centrón.

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REFERENCIAS Airaldi K., Baldo, D. & Lavilla, E.O. 2009. Amphibia, Anura, Bufonidae, Melanophryniscus devincenzii: First record for Paraguay and geographic distribution map. Check List, 5: 377–379. Aquino, L., Segalla, M.V., Faivovich, J. & Baldo, D. 2004. Itapotihyla langsdorffii. In: IUCN 2008. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2011.2. <www.iucnredlist.org> [Consulta: 13 junio 2012]. Azevedo-Ramos, C. 1998. Monitoring amphibian diversity and population: what should be emphasized in brazilian studies. Bulletin of the Ecological Society of America, 79: 128–129. Brusquetti, F. & Lavilla, E.O. 2006. Lista comentada de los anfibios de Paraguay. Cuadernos de herpetología, 20: 3-79. Brusquetti, F. & Lavilla, E.O. 2008. Amphibia, Anura, Hylidae, Hypsiboas curupi: First record for Paraguay. Check List, 4: 145. Brusquetti, F. & Netto, F. 2009. Physalaemus santafecinus Barrio, 1965 (Anura, Leiuperidae) en la República del Paraguay. Cuadernos de herpetología, 23: 63-65. Brusquetti, F., Baldo, D. & Motte, M. 2007. Amphibia, Anura, Bufonidae, Melanophryniscus krauczuki: Geographic distribution map and first record for Paraguay. Check List, 3: 141-142. Cacciali, P., Villalba, R. & Yanosky, A. 2007. A new species of Atractus (Serpentes: Dipsadidae: Dipsadinae) from the Atlantic Forest of Alto Paraná, Paraguay. South American Journal of Herpetology, 2: 83-88. Cacciali, P., Espínola, D., Centrón, S., Gauto, I. & Cabral, H. 2011. Squamata, Serpentes, Micrurus silviae Di-Bernardo, Borges-Martins and Silva, 2007: Presence confirmation in Paraguay. Check List, 7: 809-810. Cartes, J.L. 2006. El Bosque Atlántico en Paraguay, Biodiversidad, Amenazas y Perspectivas. State of Hotspots series. Conservation International – Center for Applied Biodiversity Science – Guyra Paraguay. Asunción. Céspedez, J.A & Motte, M. 2007. Una nueva especie de Melanophryniscus Gallardo, 1961 de Paraguay (Amphibia: Anura: Bufonidae). Facena, 23: 31-42. Crump, M.L. & Scott, N.J. 1994. Visual encounter surveys. 84-92. In: Heyer, W.R., Donnelly, M.A., Mcdiarmid, R.W., Hayek, L-A.C. & Foster, M.S. (eds.), Measuring and Monitoring Biological Diversity: Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Institution Press, Washington. Dinerstein, E., Olson, D.M., Graham, D.J., Webster, A.L., Primm, S.A., Bookbinder M.P. & Ledec, G. 1995. Una evaluación del estado de conservación de las ecorregiones terrestres de América Latina y el Caribe. WMF-Banco Mundial. Washington. Eterovick, P.C., Carnaval, A.C.O.Q., Borges-Nojosa, D.M., Silvano, D.L., Segalla, M.V. & Sazima, I. 2005. Amphibian Declines in Brazil: an overview. Biotropica, 37: 166-179.

Heyer, W.R., Rand, A.S., Cruz, C.A.G. & Peixoto, O.L. 1988. Declinations, extinctions, and colonizations of frog populations in southeast Brazil and their evolutionary implications. Biotropica, 20: 230-235. Heyer, W.R., Donnelly, M.A., Mcdiarmid, R.W., Hayek, LA.C. & Foster, M.S. (eds.). 1994. Measuring and Monitoring Biological Diversity: Standard Methods for Amphibians. Smithsonian Institution Press. Washington. Kolenc, F., Baldo, D., Borteiro, C., Marangoni, F., Ferraro, D.P. & Faivovich, J. 2011. The Identity of Eupemphix fuscomaculatus Steindachner, 1864 (Amphibia: Anura). Copeia, 4: 513-522. Lavilla, E., Baldo, D. & Langone, J. 2004. Melanophryniscus devincenzii. In: IUCN 2011. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2011.2. <www.iucnredlist.org> [Consulta: 13 junio 2012]. Leal, C.G. & Câmara, I.G. 2006. El estado del “Hotspot” Bosque Atlántico: una visión general. 3-12. In: Cartes, J.L. (ed.), El Bosque Atlántico en Paraguay, Biodiversidad, Amenazas y Perspectivas. State of Hotspots series. Conservation International – Center for Applied Biodiversity Science – Guyra Paraguay. Asunción. Motte, M. & Núñez, K. 2002. Anfibios y reptiles. 55-62. In: SEAM, CDC & MNHNP. Evaluación Ecológica Rápida: Reserva San Rafael. Proyecto PAR/94/001/PNUD/DINCAP/MAG. Asunción. Motte, M., Nuñez, K., Cacciali, P., Brusquetti, F., Scott, N. & Aquino, A.L. 2009. Categorización del Estado de Conservación de los Anfibios y Reptiles de Paraguay. Cuadernos de herpetología, 23: 5-18. Myers, N., Mittermeier, R.A., Mittermeier, C.G., Da Fonseca, G.A.B. & Kent, J. 2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature, 403: 853-858. Núñez, K. 2011. Geographic Distribution. Melanophryniscus devincenzii. Herpetological Review, 42: 107. Passos, P., Fernandes, R., Bernils, R.S. & De Moura Leite, J.C. 2010. Taxonomic revision of the Brazilian Atlantic Forest Atractus (Reptilia: Serpentes: Dipsadidae). Zootaxa, 2364: 1-63. Weygoldt, P. 1989. Changes in the composition of mountain stream frog communities in the Atlantic mountains of Brazil: frogs as indicators of environmental deteriorations? Studies on Neotropical Fauna and Environment, 243: 249-255. Young, B., Lips, K., Reaser, J., Ibañez, R., Salas, A., Cedeño, J., Coloma, L., Ron, S., La Marca, E., Meyer, J., Muñoz, A., Bolaños, F., Chaves. G. & Romo, D. 2001. Population Declines and Priorities for Amphibian Conservation in Latin America. Conservation Biology, 14: 1213-1223. Zanella, N., Busin, C.S., Giusti, A., Crestani, L. & De Oliveira, R.S. 2007. Amphibia, Anura, Bufonidae, Melanophryniscus devincenzii: First Record for Brazil. Check List, 3: 104.

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Límite altitudinal para Timon lepidus en el noreste de León Tomás Sanz1 & Mónica Novo2 1 2

Cl. El Esguilo, 4. 24878 Fresnedo de Valdellorma. León. C.e.: donguillos@hotmail.com ArtiaNatura. Cl. Mediodía, 9. 24800 Cistierna. León.

Fecha de aceptación: 20 de septiembre de 2012. Key words: new altitudinal limit, NE León, N Spain, Timon Lepidus.

Timon lepidus es el lacértido, junto con Podarcis hispanica, más ampliamente distribuido en Castilla y León, aunque existen algunas zonas en Palencia, norte de León, extremo oriental de Valladolid y noreste de Segovia donde disminuye el número de citas, seguramente debido a una falta de prospección (Ortiz-Santaliestra et al., 2011). En la mayor parte de su área de distribución se comporta como un generalista que puede ocupar hábitats muy diversos (Mateo, 2011), salvo en el norte peninsular y zonas de montaña, donde sólo está presente en los enclaves más secos, en zonas rocosas y pedregosas (Masó & Pijoán, 2011). En ocasiones, su límite septentrional de distribución en la Península Ibérica se ajusta a la frontera entre las regiones bioclimáticas Mediterránea y Eurosiberiana, como ocurre en el norte de la provincia de León (OrtizSantaliestra et al., 2011). Aquí T. lepidus ocupa las áreas con mayor insolación (Mateo, 2011). En estas zonas de contacto la disponibilidad de refugio, principalmente grietas en rocas de gran tamaño, puede llegar a ser un factor limitante de la densidad de las poblaciones (Masó & Pijoán, 2011; Mateo, 2011). En cuanto a sus preferencias altitudinales, T. lepidus se puede encontrar desde el nivel del mar hasta 2.320 ó 2.400 msnm en Granada (Benavides et al., 2001; Pleguezuelos & Feriche, 2003). En el Sistema Central normalmente se encuentra entre 400 y 900 msnm,

aunque ha sido citado a 1.980 msnm (Mateo, 2011; Ortiz-Santaliestra et al., 2011). En los Pirineos alcanza cotas de 1.300 msnm (Masó & Pijoán, 2011), y asciende hasta 1.300 msnm en la Cordillera Cantábrica (Salvador, 1985; Mateo, 2011), aunque la mayoría de las observaciones se producen en este territorio por debajo de 1.000 msnm (Mateo, 2011). En la parte leonesa del piedemonte de la Cordillera Cantábrica la mayoría de las observaciones se producen entre 1.000 y 1.100 msnm (véase por ejemplo Sanz & Arriola, 2012). El 27 de junio de 2012 observamos un ejemplar adulto de T. lepidus (posiblemente macho) (Figura 1) en la cumbre del Pico Moro (Aleje, León, UTM 10 x 10 km: 30T UN24), a 1.779 msnm, que utilizaba como refugio un acúmulo de grandes piedras que Foto M. Novo (ArtiaNatura)

Figura 1: Ejemplar de T. lepidus observado en el NE de León a 1.779 msnm.

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sustentaba una placa informativa colocada por un club local de montañismo. Esta cita supone un nuevo límite altitudinal para T. lepidus en la Cordillera Cantábrica.

AGRADECIMIENTOS: B. Durán, de ArtiaNatura, nos acompañó en la jornada de campo. Un revisor anónimo hizo oportunos comentarios que mejoraron la calidad del manuscrito.

REFERENCIAS Benavides, J., Viedma, A., Clivilles, J., Ortiz, A. & Gutiérrez, J. M. 2001. Cotas máximas para la Península Ibérica de siete especies de herpetos en la provincia de Granada. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 12: 10-11. Masó, A. & Pijoan, M. 2011. Anfibios y reptiles de la Península Ibérica, Baleares y Canarias. Nuevas guías de campo. Ediciones Omega. Barcelona. Mateo, J.A. 2011. Lagarto ocelado - Timon lepidus. In: Salvador, A. & Marco, A. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/> [Consulta: 3 julio 2012].

Ortiz-Santaliestra, M.E., Diego-Rasilla, F.J., Ayres, C. & Ayllón, E. 2011. Naturaleza en Castilla y León. Los reptiles. Aula de Medio Ambiente. Caja de Burgos. Burgos. Pleguezuelos, J.M. & Feriche, M. 2003. Anfibios y Reptiles. Guías de la Naturaleza. Diputación de Granada. Granada. Salvador, A. 1985. Guía de campo de los anfibios y reptiles de la Península Ibérica, Islas Baleares y Canarias. A. Salvador (ed.). León. Sanz, T. & Arriola, J.A. 2012. Timon lepidus compartiendo refugio con Pelophylax perezi. Herpetofull de la Societat Catalana de Herpetología, 8: 18-20.

Herpetofauna distribution and species richness in the Litoral Norte Natural Park, Portugal Cátia Matos Centro de Investigação em Ciências Geo-Espaciais (CICGE). Universidade do Porto, Faculdade de Ciências. Rua Campo Alegre, 687. 4169-007 Porto. Portugal. C.e.: catiassmatos@gmail.com

Fecha de aceptación: 30 de octubre de 2012. Key words: amphibians, reptiles, atlas, species richness, Litoral Norte Natural Park.

RESUMEN: El litoral noroccidental de Portugal presenta importantes características que influyen en las comunidades de herpetofauna. Al margen de pasados muestreos nacionales en el Parque Natural Litoral Norte (PNLN), hasta la fecha no se han realizado estudios detallados sobre la distribución de anfibios y reptiles. Se representaron registros procedentes de trabajo de campo y observaciones bibliográficas, y la riqueza específica, en cuadrículas 1 x 1 km usando una malla UTM. Se analizaron también las principales amenazas para las especies presentes en el PNLN. Se registraron doce especies de anfibios y cinco de reptiles, añadiendo 15 nuevas cuadrículas UTM 10 x 10 km y 35 nuevas cuadrículas 1 x 1 km al último atlas de la herpetofauna portuguesa. Se considera a la actividad turística y a la expansión urbana como las principales amenazas.

When investigating ecological traits of the herpetofauna in a large area or in a specific habitat, establishing the information on species geographic distribution is the first step to estimate abundances and changes in populations and to determine conservation priorities (Heyer et al., 2003; Sillero et al., 2005). Para ver Anexos ir a <http://www.herpetologica.es/publicaciones/>

Iberian herpetofauna distribution is influenced differently by two bioclimatic regions: (1) the Atlantic region in the northern part of the Iberian Peninsula coming down in the northeast until the Mondego river and further south through the Portuguese coast; and (2) the

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Mediterranean region in the rest of the peninsula except in high altitude areas in the Central System (Rivas-Martínez, 2005; Sillero et al., 2009). Both regions present different herpetological communities whereas the northern and western part of the Iberian Peninsula shows the highest levels of endemism (Loureiro et al., 2008; Sillero et al., 2009). The northwestern coastal area of Portugal, influenced by the Atlantic climate, shows important ecological features and particular habitats that contribute to amphibian and reptiles high species richness (Almeida et al., 2001; Loureiro et al., 2008; Sillero et al., 2009). Two major types of habitats can be distinguished in this area: wetlands represented by estuaries and ponds (temporary or not) and dry habitats represented by sand dunes (ICNB, 2007). Unfortunately, knowledge on herpetofauna ecology is still poorly informative in this region. Habitat loss and fragmentation due to urban expansion and pressure from construction companies are known to be the main factors affecting coastal habitat conservation in northern Portugal, contributing as well to amphibian and reptile species decline (Loureiro et al., 2008). The Litoral Norte Natural Park (LNNP) is a recent protected area on the coastal seashore that tries to combine biodiversity conservation and human activities. Herpetological studies previously published for the LNNP area (Crespo &

tions combine herpetofauna presence in the LNNP area in 5 x 5 km and 10 x 10 km UTM squares maps: detailed surveys and maps on species distribution in the park are nonexistent. Due to the small area of the LNNP, current geographic information presented on the latest atlas (10 x 10 km UTM squares) is not an useful scale for the official park workers (Godinho et al., 1999; Malkmus, 2004; Loureiro et al., 2008). Minor scale maps for species presence and richness can be required for settling up accurate conservation measures locally. The main goals of this study were (1) to collect systematic information on the b

Oliveira, 19889; Godinho et al., 1999; Gomes et al., 2002; Malkmus, 2004; ICNB, 2007; Loureiro et al., 2008) con-

firmed the presence of eight amphibian species: Salamandra salamandra, Lissotriton boscai, Discoglossus galganoi, Pelobates cultripes, Bufo bufo, Bufo calamita, Hyla arborea and Pelophylax perezi. As for reptiles (Godinho et al., 1999; Malkmus, 2004; ICNB, 2007; Loureiro et al., 2008), six species have been recorded: Timon lepidus, Lacerta schreiberi, Podarcis hispanica, Podarcis bocagei, Natrix maura and Natrix natrix. These publica-

Figure 1: (a) Location of the study area in Portugal. (b) Study area with 1 x 1 km UTM squares; each square is associated with its number. Local administrative limits (dark grey) are represented as well as the limits of the Litoral Norte Natural Park (striped area). Figura 1: (a) Localización del area de estudio en Portugal. (b) Área de estudio con cuadrículas UTM 1 x 1 km; cada cuadrícula está asociada con su número. Se representan los límites locales administrativos (gris oscuro), así como los límites del Parque Natrual Litoral Norte (área rayada).

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spatial distribution of amphibians and reptiles using Geographic Information Systems; (2) to determine high species diversity areas; and (3) to identify possible threats to the herpetofauna presence in the LNNP. The LNNP extends along 16 km of coast of northern Portugal, between the Neiva river and Apulia village, and covers approximately 88.90 km2: 76.53 km2 is marine territory and the remaining 12.37 km2 is inland area (41°3' to 41º2'N / 8° 5' to 8º4'W) (Figure 1). The park is integrated into the Litoral Norte Natura 2000 site (PTCON0017), classified under the European Directive nº 92 / 43 / EEC. The LNNP is located between the Douro and Minho landscapes levels (ICNB, 2007), being the maximum altitude 20 masl. Cávado estuary is present in the south of the park, the Neiva river in the north and there are small streams that drain directly into the sea. The LNNP presents a marine climate combined with an Atlantic front, with an annual rainfall average of 1500 mm / year (ICNB, 2007). The coast of Esposende municipality is a typical example of northern Portugal coastline. Forests of Pinus pinaster combined with Atlantic decalcified fixed dunes (Calluno-Ulicetea) can be found along the area of the park (Gomes et al., 2002). Nineteen surveys were performed between November 2008 and July 2009, plus two other sporadic surveys in the winter of 2010. Several methodologies were used: (1) transects distributed along the different habitats present in the LNNP, in all periods of the year during day and night using visual encounter survey sampling methods. If rocks or trunks were encountered along the transect these were turned in search of specimens; (2) prospection at amphibian breeding sites with dip net and (3) acous-

tic monitoring in water bodies located in the study area (Heyer et al., 2003). Species geographic position was collected with a portable GPS. In addition, for each individual, species, sex, developmental stage and habitat were recorded. The animals captured for identification were immediately released in the same place. The study area was surveyed using 44 1 x 1 km UTM squares as a reference grid (Figure 1). Observed species distributions, as well as species richness maps for amphibians and reptiles, were combined into a georeferenced 1 x 1 km UTM grid (Geographic coordinate system: WGS84) using ArcGis 9.3 (ESRITM, Redlands, California, USA, 2009) (Figure 1). Species observations were compared with the latest herpetofauna distribution data compiled in the atlas of Portuguese herpetofauna (Loureiro et al., 2008). Overall, 81 records were obtained in this study: 58 records for 12 amphibian species and 23 records for five reptile species (Appendix 1). These records added 15 new 10 x 10 km UTM squares and 35 new 1 x 1 km UTM squares to the last atlas of Portuguese herpetofauna (Loureiro et al., 2008; Appendix 1; Figure 2). Considering amphibians, the most registered species were: S. salamandra, P. cultripes, H. arborea, and P. perezi. Observations of Lissotriton helveticus and Alytes obstetricans are new for the LNNP area (Loureiro et al., 2008). Pleurodeles waltl is present in the inland and southern parts of Portugal and extends the distribution to the northwest along the coastline, resulting in a U-shaped distribution. The LNNP is the northwest limit known for this species (Matos et al., 2010). P. waltl larvae were found on a sand-hill drain directly connected to the sea, at Cepães. Despite P. waltl distribution being mostly Mediterranean, the LNNP shows conditions for this species pre-

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Figure 2: Amphibians and reptiles species distribution in Litoral Norte Natural Park at a 1 x 1 km UTM squares (grey squares). Figura 2: Distribuci贸n de las especies de anfibios y reptiles en el Parque Natural Litoral Norte en cuadr铆culas UTM 1 x 1 km (cuadrados grises).

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sence. Possibly, the presence of sand dunes and several temporary ponds distributed along the north side (north of Cávado estuary) provide an arid microclimate for P. waltl. S. salamandra is a species widely distributed in northern Portugal (Loureiro et al., 2008). This study increases its known distribution range, which is highly fragmented along the sea coast (Loureiro et al., 2008). In the LNNP this species was found around temporary ponds and grasslands located within pine forests. It was also detected in sand dunes nearby Barrelas stream. L. boscai is an Iberian endemic species, already registered in the LNNP area (ICNB, 2007). However, one new 10 x 10 km UTM square is added to its distribution for the northern coast of Portuguese area (NG10). This urodele was observed in an irrigation system near Regos (South) stream and in Barrelas stream, here in syntopy with L. helveticus. L. helveticus has its distribution limited to western Europe. In the northwest of Portugal, small and dispersed populations are known to be located in Oceanic climate zones, and the LNNP is not an exception. The nearest observations are within 20 km from the study area to the North in the Lima river and to the Northeast in Barcelos (Loureiro et al., 2008). In the park, this species was detected in Barrelas stream. This study contributes with a new 10 x 10 km UTM square for its distribution (NG10) (Loureiro et al., 2008). A. obstetricans is a species that shows a continue distribution in the north of Portugal, except on the coastline (Loureiro et al., 2008). This study shows the first record in the park for A. obstetricans and also adds a new 10 x 10 km UTM square (NG10). In the LNNP this anuran was observed vocalising in the sand dunes near Barrelas stream.

D. galganoi occurrence in northern Portugal is fragmented. Along the northern sea coast, the closest points to Minho nuclei populations are the Mindelo populations in Vila do Conde (Loureiro et al., 2008). D. galganoi has already been described for the LNNP area in humid depressions in sand dunes (Malkmus, 2004; ICNB, 2007); in this study this species was found on a sand-hill drain in Cepães. P. cultripes has a distinct distribution in Portugal: continuous from the interior to the south of the Tejo river and then fragmented along a restrict zone of the coastline (Loureiro et al., 2008). The northern populations show an isolated distribution compared to Parque Natural de Corrubedo y Porto do Son (south Galiza) populations (Galán et al., 2010; Loureiro et al., 2008). In the LNNP, P. cultripes is a common species. It was found in Outeiro and Barrelas streams as well as in sand dunes in the north of the Cávado river. Furthermore, its presence was also registered in the south in a temporary pond and in grasslands in Fão. However, the closest records of this species are at least at 20 km far from the park, representing this another isolated nuclei (Loureiro et al., 2008). Pelodytes spp. is distributed in Portugal from the South (Algarve region) to the North following the coast (Loureiro et al., 2008). Distribution updates previously made reported the LNNP as the new northwest limit for this genus (Matos et al., 2010). This anuran was found vocalising in a temporary pond located in a sand-hill with P. pinaster in Fão (Esposende). Previous species records from the atlas of Portuguese herpetofauna were located 20 km to the South (Mindelo, Vila do Conde). B. bufo occurs continuously along the northern coast line of Portugal. This species is common in the LNNP, occupying all habi-

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tat types, from water bodies during the breeding season to sand dunes outside this period (ICNB, 2007). During this study, B. bufo was observed in pine forest areas near the Neiva river and in humid sand-hill drains. A new 10 x 10 km UTM square is added to the Portuguese atlas (NG10) (Loureiro et al., 2008). B. calamita distribution along the shore of the northern coast is fragmented (Loureiro et al., 2008). Its presence was detected in sand dunes close to Barrelas streams and in sandhill drains in Cepães. The closest record from the LNNP is in Lima basin 10 km to the North, constituting new information on the species distribution both for the LNNP and Portuguese atlas (NG10) (Loureiro et al., 2008). H. arborea distribution along the Portuguese northern coast line exhibits a significant discontinuity. The highly fragmented distribution of the species appears to be defined with few isolated nuclei, being Póvoa de Varzim populations the closest points to the Figure 3: Species richness distribution for amphibians and reptiles in the Litoral Norte Natural Park at a 1 x 1 km UTM grid. Each square has represented the total number of species for each group. Figura 3: Distribución de la riqueza de especies para anfibios y reptiles en el Parque Natural Litoral Norte en cuadrículas UTM 1 x 1 km. Cada cuadrícula representa el número total de especies para cada grupo.

Cávado river records (Loureiro et al., 2008). Already detected in the LNNP (ICNB, 2007), H. arborea individuals were recorded in the Neiva river, Barrelas stream and Cávado estuary. P. perezi is abundantly distributed throughout the Portuguese territory (Loureiro et al., 2008). In the LNNP, individuals were recorded in all types of water bodies, mainly to the north of the Cávado estuary. Nevertheless, a new 10 x 10 km UTM square is added to P. perezi national distribution (NG10). Regarding reptiles, T. lepidus and P. hispanica were the most recorded species in this study (Figure 3). T. lepidus presents a regular distribution in northern Portugal, which becomes more fragmented when approaching to the coast line (Loureiro et al., 2008). Being a common species in the LNNP area, T. lepidus was observed in sand dunes and pine forest area. Despite being previously detected in the park, a new 10 x 10 km UTM square is added to its national distribution (NG10).

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L. schreiberi is an Iberian endemic species with a continuous distribution in the north of the Tejo river (Loureiro et al., 2008). Despite the continuous appearance, L. shreberi population nuclei are highly fragmented. It has already been described for the LNNP area, though this species was only observed once in Cávado estuary (Brito et al., 1998). P. bocagei is an Iberian endemic species with a strict Atlantic climate distribution (Sillero et al., 2009; Loureiro et al., 2008). This species occupies the northwest zone of Portugal from Espinho to Minho, in certain areas in sympatry with P. hispanica. P. bocagei was observed on sand dunes areas in Belinho and Cávado estuary. P. hispanica distribution in northern Portugal is almost continuous, except in several squares along the coast (Loureiro et al., 2008). This lizard was commonly observed on walls both to the north and south of the Cávado estuary. These walls were located in sand dunes, pine forests, urbanised and agriculture areas. These observations have contributed to expand the distribution of this species by adding new 10 x 10 UTM squares (NG10, NF19). The identification of P. hispanica morphotype was not assessed. N. natrix distribution is wider in the North compared to the South. Its presence in the coast line is fragmented and confined to wetlands (Loureiro et al., 2008). It has already been detected in the Cávado estuary where it was found during this study (Godinho et al., 1999). Both amphibian and reptile species are present in the north and south of the Cávado river (Figure 3) and we may consider the north of the estuary the area showing higher species richness. Amphibian species are distributed along the coastline focusing within small and large water bodies with preference to Regos, Barrelas e Outeiro streams. Open habitat areas that include

Figure 4: Typical habitats in the Litoral Norte Natural Park where amphibians and reptiles can be found. (a) Image corresponding to the Barrelas stream; (b) view of the coastal area with dunes located to the north of the Cávado river. On the edge of this area we can find forests with P. pinaster dominated by Acacia spp. shrubs. Figura 4: Habitats típicos en el Parque Natural Litoral Norte donde anfibos y reptiles pueden ser encontrados. (a) Imagen correspondiente al arroyo Barrelas; (b) vista del área costero con dunas localizado en el norte del río Cávado. En el límite de esta área se pueden encontrar bosques con P. pinaster dominados por arbustos de Acacia spp.

sand dunes, dunes ridges, sand dunes shrubs and sand humid depressions, combined with agricultural areas and pine forests, provide a landscape mosaic for amphibian high diversity. Amphibian species resilient to salinity like P. perezi and H. arborea are also present in small tracks of coastal wetlands, including marshlands (Figure 4). Reptiles had greater diversity around the estuary areas and in Belinho sand dunes zone. Although the results for reptile are hardly conclusive because of the low number detected, the occupation of certain habitats is evident. These species occupy forest areas that include dune shrub with

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P. pinaster and Quercus robur, together with agricultural and urbanized areas (Figure 4). In the future, the relationship between the factors involved in the decline of the herpetofauna at the LNNP and species abundance and distribution will be analysed. Nevertheless, several potential threats can be pointed for the study area: (1) fragmentation and habitat loss, building construction for touristic purposes and the alteration of the habitats are among the main causes. It seems to be a negative attitude towards wetlands (swamps and ponds), thus being turn into landfill drains (Ferreira & Crespo, 2003); (2) pollution, mainly from agrochemicals. Several drain ditches present eutrophication signals that can compromise the presence of herpetofauna; (3) introduction of exotic species. For example Acacia spp. occupies a vast area in the park. Furthermore, Procambarus clarkii presence was detected in the Neiva river mouth and Cávado estuary; (4) habitat disturbance: seasonal tourism is a worrying threat since this disturbance in coastal areas is elevated during the tourist season (ICNB, 2007). Despite the numerous prohibitions, dunes are a fragile and exposed target. Reptile species are specially affected during this season since many are reproducing. This

period can be important in terms of public awareness not only for the presence and importance of herpetofauna, but also for the natural values in the LNNP, since it is necessary to work from an integrated and holistic perspective (Almeida et al., 2001; Storfer, 2003; Ferreira & Crespo, 2003; Cunha, 2004; Cabral et al., 2005).

Overall, 17 species were identified in the LNNP, 12 of which were amphibian species and five were reptiles, representing respectively 71% and 17% of the species present in Portuguese mainland. However, the presence of herpetofauna along the northern coast is still poorly studied. In fact, more records between the new and the previous limits are possible and future studies are important to define the distribution limits through the interior of the mainland (Matos et al., 2010). It is not possible to know, currently, if these new records correspond to a regression or a recent expansion process. ACKNOWLEDGEMENTS: Thanks to the rangers of the LNNP, D. Ferreira and S. Velho for all the help provided during the study and to N. Sillero for helping in the field and for reviewing the manuscript. Also, to M.A. Carretero for reviewing and adding valuable comments.

REFERENCES Almeida, F.N., Almeida, P.F., Gonçalves, H., Sequeira, F., Teixeira, J. & Almeida, F.F. 2001. Guia FAPAS Anfíbios e Répteis de Portugal. FAPAS e Cam. Mun. do Porto. Porto. Brito, J.C., Paulo O.S. & Crespo E.G. 1998. Distribution and habitats of Schreiber ́ s green lizard (Lacerta schreiberi) in Portugal. Herpetological Journal, 8: 187-194. Cabral, M.J., Almeida J., Almeida P.R., Dellinger T.R., Ferrand De Almeida N., Oliveira M.E., Palmeirim J.M., Queiroz A.I., Rogado L. & Santos-Reis M.(eds.). 2005. Livro Vermelho dos Vertebrados de Portugal. Instituto da Conservação da Natureza. Lisboa. Crespo, E.G. & Oliveira, M.E. 1989. Atlas de Distribuição dos Anfíbios e Répteis de Portugal Continental. S.N.P.R.C.N. Lisboa. Cunha, J. 2004. Relação entre a composição e a estrutura da paisagem e a herpetofauna em Portugal. Tese de Mestrado. Universidade de Trás-os-Montes e Alto Douro. Vila-Real.

ESRI. 2009. ArcGis Desktop 9.3. ESRI. Environmental Systems Research Institute, Inc. Redlands. California. USA. Ferreira, M. & Crespo, E.G. 2003. Sobre a conservação dos anfíbios em Portugal. Munibe, 16: 74-89. Galán, P., Cabana, M. & Ferreiro, R. 2010. Estado de conservación de Pelobates cultripes en Galicia. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 21: 90-99. Godinho, R., Teixeira, J., Rebelo, R., Segurado, P., Loureiro, A., Álvares, F., Gomes, N., Cardoso, P., Camilo-Alves, C. & Brito, J.C. 1999. Atlas of the continental portuguese herpetofauna: an assemblege of published and new data. Revista Española de Herpetologia, 13: 61-82. Gomes, P.T., Botelho, A.C., Soares, G. & Carvalho, G.S. 2002. Sistemas dunares do litoral de Esposende. Universidade do Minho. Braga.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2012) 23(2)

Heyer, W.R., Donnelly, M.A., Diarmid, R.W., Hayek, L.C. & Foster, M.C. 1993. Measuring and monitoring biological diversity: standard methods for amphibians. Smithsonian Institution Press. New York. ICNB. 2007. Plano de ordenamento e gestão do Parque Natural do Litoral Norte. Fase 3: Proposta de ordenamento -Volume I, II, III - Julho 2007. Instituto da Conservação da Natureza e da Biodiversidade (I.C.N.B.). Unpublished report. Loureiro, A., Ferrand De Almeida, N., Carretero, M.A. & Paulo, O.S. (eds). 2008. Atlas dos Anfíbios e Répteis de Portugal. Instituto da Conservação da Natureza e da Biodiversidade. Lisboa. Malkmus, R. 2004. Amphibians and reptiles of Portugal, Madeira and the Azores-archipelago. A.R.G. Gantner Verlag K.G., Ruggell.

Matos, C., Sillero, N. & Soares, A. 2010. New records of Pelodytes spp. and Pleurodeles waltl outside their distribution range in northern Portugal. Herpetology Notes, 3: 293-294. Rivas-Martínez, S. 2005. Mapa de Series, Geoseries y Geopermaseries de Vegetación de España. Memoria del Mapa de Vegetación Potencial de España (Parte I): 1-28. Sillero, N., Celaya, L. & Martín-Alfageme, S. 2005. GIS for atlas: a example for collecting, storing, mapping and analysing corological data for herpetofauna in Salamanca province (Spain). Revista Española de Herpetología, 19: 87-101. Sillero, N., Brito, J.C., Skidmore, A. & Toxopeus, A.G. 2009. Biogeographical patterns derived from remote sensing variables: the amphibians and reptiles of the Iberian Peninsula. Amphibia-Reptilia, 30: 185-206. Storfer, A. 2003. Amphibian declines: Future directions. Diversity and Distributions, 9: 151-163.

Ampliación del área de distribución de Lacerta bilineata en Palencia Andrés Rodríguez-Pereira, Pablo García-Díaz & Miguel Lizana Departamento de Biología Animal. Universidad de Salamanca. Campus Miguel de Unamuno. 37007 Salamanca. C.e.: andresrpereira@gmail.com

Fecha de aceptación: 20 de octubre de 2012. Key words: green lizard, population, isolation, Palencia.

Durante un muestreo en la provincia de Palencia (Castilla y León) el 12 de agosto de 2009, se localizó una hembra de lagarto verde (Lacerta bilineata) en el municipio de Pedrosa de la Vega (UTM [European Datum 1950]: 30TUN50;X: 358518;Y: 4703664; 890 msnm). El ejemplar se estaba termorregulando cuando fue observado y los detalles de la coloración externa indicaban que se encontraba fuera del periodo reproductor. La observación se produjo entre la vegetación ribereña (Populus sp., Alnus glutinosa y Rubus spp.) que cubría las orillas de una charca cercana a una carretera local. La charca se encontraba completamente rodeada por cultivos de maíz, siendo la única zona húmeda y con vegetación natural en un radio amplio de terreno. Prospecciones en pequeñas manchas aisladas de robledal y zonas húmedas situadas a la misma latitud en Palencia ofrecieron en todo caso resultados negativos para la presenciade esta especie.

Las poblaciones de lagarto verde más cercanas conocidas se encuentran aproximadamente a 30 km en línea recta en las zonas montanas de la Cordillera Cantábrica, y tan sólo en el Sistema Ibérico (Soria) se encuentra en localidades más sureñas que ésta (Barbadillo, 2002). Así, es importante resaltar que el hábitat donde se localizó el ejemplar objeto de la presente nota dista mucho de ser el característico de la especie, que muestra una marcada preferencia por los bosques caducifolios, como robledales (Quercus robur, Quercus petraea y Quercus pyrenaica) o hayedos (Fagus sylvatica), y prados y herbazales húmedos. Otras especies de reptiles tales como la culebra viperina (Natrix maura) han sido ya localizadas en la cuadrícula indicada. No obstante,esta única cita sobre la presencia de L. bilineata obliga a suponer un origen incierto: suelta deliberada, dispersión –aunque dudosa- desde las poblaciones de origen (Fox et

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2012) 23(2) al., 2003),

o posiblemente la existencia de una población relicta a causa de la intensificación de la agricultura y de la desaparición de los hábitats óptimos. Por todo ello, así como por

su aislamiento, este dato tiene un importante interés biogeográfico, y sería interesante el estudio más detallado de la distribución de esta especie en la provincia de Palencia.

REFERENCIAS Barbadillo, L.J. 2002. Lacerta bilineata Daudin, 1802. Lagarto verde. 220-222. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y libro rojo de los anfibios y reptiles de España. Ministerio de Medio Ambiente Asociación

Herpetológica Española (2ª impresión). Madrid. Fox, S.F., McCoy, J.K. & Baird, T.A. 2003. Lizard social behaviuor. Johns Hopkins University. Baltimore, USA.

Nuevas localidades de Myriopholis algeriensis y Lamprophis fuliginosus, y otras citas herpetológicas, en Marruecos Juan A.M. Barnestein1, Luis García-Cardenete2, 3, Francisco Jiménez-Cazalla4, Aitor Valdeón5, 6, Eduardo Escoriza7, 3, Gabriel Martínez, Javier Benavides3, José L. Esteban3, Javier Fuentes3, Agustín Ramírez8, Javier Álvarez9 & Inma Jaén-Velázquez1 Cl. Teatro, 12. 29680 Estepona. Málaga. C.e.: barnygeckonia@hotmail.com Cl. Carrera San Agustín, 24. 2ºA. 18300 Loja. Granada. 3 Asociación Herpetológica Granadina. Avda. Granada, 30-B. 18213 Jun. Granada. 4 Avda. Italia 5. 2º D. 11205 Algeciras. Cádiz. 5 Departamento de Geografía y Ordenación del Territorio. Universidad de Zaragoza. Pedro Cerbuna, 12. 50009 Zaragoza. 6 Departamento de Herpetología. Sociedad de Ciencias Aranzadi. Zorroagagaina, 11. 20014 Donostia-San Sebastián. Gipuzkoa 7 AHEMUR. Cl. Redón, 8. 3º C. 30800 Lorca. Murcia. 8 Hotel Patricia. 11312 Torreguadiaro. Cádiz. 9 Cl. Poniente, 1. 26510 Pradejón. La Rioja. 1 2

Fecha de aceptación: 30 de Julio de 2012. Key words: Myriopholis algeriensis, Lamprophis fuliginosus, distribution, amphibians, reptiles, Morocco.

Aunque la herpetofauna de Marruecos es una de las mejor conocidas de África, la información existente sobre la historia natural y corología de muchas especies en este país es muy limitada. Este es el caso de la serpiente vermiforme de Argelia (Myriopholis algeriensis (Jacquet, 1895)) y la culebra de las casas (Lamprophis fuliginosus (Boie, 1827)), dos integrantes de la fauna marroquí de afinidad biogeográfica muy diferente y con un escaso número de registros (Bons & Geniez, 1996). En el presente trabajo se presentan nuevos datos sobre la distribución de cada especie al tiempo que se hace una revisión de las anteriormente conocidas, Para ver Anexos ir a <http://www.herpetologica.es/publicaciones/>

reflejándolas en cuadrículas UTM 10 x 10 km, presentándose asimismo los datos obtenidos durante varios muestreos sobre otras especies de anfibios y reptiles marroquíes. La situación taxonómica de M. algeriensis aún hoy está pendiente de una aceptación generalizada. Antiguamente era considerado como una subespecie de Leptotyphlops macrorhynchus (Hahn & Wallach, 1998), siendo elevado a la categoría de especie como Leptotyphlops algeriensis (Trapé, 2002) y posteriormente incluido en el género Myriopholis (Adalsteinsson et al., 2009). Considerado biogeográficamente como una especie sahariana (Bons

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& Geniez, 1996),

su distribución comprende desde el norte de Mauritania hasta el sur de Túnez, así como desde el norte de Mali hasta el noreste de Niger (Trapé, 2002; Geniez et al., 2004; Padial, 2006). No existen registros de este ofidio para el Sáhara Occidental, aunque se conoce una localidad a 27 km al oeste de Aïn Ben Tili cercana a la frontera mauritano-saharaui en territorio de Mauritania (Geniez et al., 2004). Fue citado por primera vez para Marruecos en la actual región de Guelmin-Smara (Pasteur & Bons, 1957; Bons & Geniez, 1996) y existen referencias en a

Foto J.A.M. Barnestein

Figura 1: (a) Distribución de M. algeriensis en Marruecos. Malla UTM 10 x 10 km. Las cuadrículas amarillas corresponden a las citas previamente conocidas. La cuadrícula verde indica la nueva localidad descrita en el presente trabajo. (b) Ejemplar adulto de M. algeriensis hallado en las cercanías de Meski.

el Anti Atlas, a lo largo del Valle del Draa y Jbel Ouarkziz , Mhamid, Valle del Dadés , al sur y sureste del Jbel Sarhro, Taouz y Llanura de Tizgarhine, con sólo 11 localidades para la especie en todo el país hasta 1990 (Bons, 1967; Destre et al., 1989; Le Berre, 1989; Bons & Geniez, 1996; Schleich et al., 1996; Herrmann & Herrmann, 2003; Fekhaoui, 2006). Posteriormente vuelve a ser citada en Tinherir (Harris et al., 2010) y Beni Yatti (Barata et al., 2011). Todas las citas se dan en el piso bioclimático sahariano con inviernos tanto fríos como templados. El 15 de octubre de 2007 se halló un ejemplar en la zona de Meski (30R UA72; 970 msnm) al sureste de Errachidia en piso bioclimático sahariano con invierno frío (Figura 1a). El ejemplar no superaba los 220 mm de longitud total y mostraba los caracteres típicos de esta especie (Figura 1b). La localidad donde fue detectado es una zona antropizada formada por un grupo de huertas y palmerales en el fondo de un estrecho valle, levemente encajada en el curso del Oued Ziz. El ejemplar se hallaba bajo una roca al borde de una parcela de regadío con cierto grado de humedad bajo la misma. El estatus de L. fuliginosus ha sido recientemente revisado por Kelly et al. (2011), proponiendo la rehabilitación del binomio Boaedon fuliginosus. Esta especie, de afinidad etiópica, presenta una distribución que abarca la mayor parte del África subsahariana y el sudoeste de la Península Arábica (Schleich et al., 1996). En el sudoeste de Marruecos y Sáhara Occidental representa uno de los mejores ejemplos de la persistencia de fauna tropical al norte del desierto del Sáhara (Bons & Geniez, 1996). Ocupa una estrecha franja que va desde el interior de la provincia de Taroudant hacia la costa, continuando hasta El Aioún (Sáhara Occidental). Se cita por primera vez para Marruecos en el cabo

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Juby-Tarfaya (Boulenger, 1893) y hasta 1992 solo se conocían nueve localidades en tres zonas separadas: una más amplia en la cuenca del oued Souss entre su desembocadura y la localidad de Aoulouz, otra en El Outia y la ya nombrada Tarfaya. Igualmente es citada en los alrededores de El Aioún en territorio del Sáhara Occidental (Bons, 1967; Le Berre, 1989; Mellado &

Mateo, 1992; Valverde, 1992; Bons & Geniez, 1996; Geniez et al., 2004; Fakhaoui, 2006). Con posteriori-

dad vuelve a ser citada en el extremo suroccidental del Antiatlas (Escoriza, 2010) con dos citas en la provincia de Tiznit. El 23 de marzo de 2008 fue hallado un ejemplar atropellado en las cercanías de Sidi Ifni (29R LN85; 32 msnm), en el interior de un valle con vegetación macaronésica en sus laderas y pequeños huertos y algunas casas en la zona baja. El piso bioclimático es árido con inviernos cálidos. El ejemplar, de aproximadamente 1.000 mm de longitud total, presentaba una coloración uniforme marrón-grisáceo claro, con irisaciones no muy intensas, y zona ventral blanco brillante (Figura 2b). Esta observación, junto a las citadas en Escoriza (2010), aportan localidades intermedias en la franja del litoral oceánico entre la desembocadura del Oued Souss y El Outia (Figura 2a), tal y como sospechan Bons y Geniez (1996), aunque a falta de más datos no es posible precisar si existe una continuidad real entre las actuales poblaciones conocidas. OTRAS CITAS HERPETOLóGICAS Las observaciones anteriores se han efectuado en el marco de un conjunto de muestreos realizados entre los años 2004 y 2011 en Marruecos y Sáhara Occidental (Barnestein et al., 2010) con el objeto de mejorar el conocimiento de la herpetofauna norteafricana. En el transcurso de estas

Foto L. García-Cardenete

Figura 2: (a) Distribución de L. fuliginosus en Marruecos. Malla UTM 10 x 10 km. Las cuadrículas amarillas corresponden a las citas previamente conocidas. La cuadrícula verde indica la nueva localidad descrita en el presente trabajo. (b) Ejemplar adulto de L. fuliginosus hallado muerto en la carretera. Cercanías de Sidi Ifni.

prospecciones se obtuvo un total de 387 observaciones de siete especies de anfibios (n = 114 citas) y 50 de reptiles (n = 295 citas) que aportan datos para 155 cuadrículas UTM de 10 x 10 km (Anexos 1, 2 y 3). Muchas de las observaciones que se aportan complementan la distribución hasta ahora conocida para la mayoría de las especies reseñadas. A continuación se comentan ciertos datos relevantes, bien por la escasez de registros, bien por ser nuevas localidades destacables en la distribución de alguno de los taxones. Se utiliza el género Bufo en espera de una revisión exhaustiva y clarificadora de la totalidad del

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género (Frost et al., 2006; Carretero et al., 2011; Pyron & Wiens, 2011), Trapelus mutabilis es asignado actualmente a Trapelus boehmei (Wagner et al., 2011), Uromastyx acanthinura nigriventris ha sido recientemente propuesto como especie (Wilms et al., 2009), algunos trabajos apuntan que Acanthodactylus lineomaculatus sería una subespecie de A. erythrurus (Harris et al., 2004; Fonseca et al., 2009) y Böhme & de Pury (2011) proponen que Scutophis moilensis sea designado con el género Rhagerhis. Anfibios Discoglossus scovazzi: Nueva localidad en Aoulouz (29R NP89) en el Valle del Sous, donde este género parece tener su límite suroccidental de distribución. Reptiles Mauremys leprosa: Nueva localidad en Oued Gbis (30R UV76). Quedenfeldtia moerens: Endemismo marroquí. Nueva localidad en Dfiliya, Jbel Mimount

(29R LN92) cercana a otras poblaciones conocidas (Bons & Geniez, 1996; Barata et al., 2011). Ptyodactylus oudrii: Todos los registros son nuevas localidades para la especie. Un ejemplar hallado en Agni-n-Fad (29R NP88) representa una localidad aislada en los límites de las planicies de la cuenca baja del oued Sous. En Anou-n-Aït Yassine (29R NN21 y NN31) se halló en simpatría con Tarentola boehmei y en Touroug (30R UV39) con T. deserti. Saurodactylus fasciatus: Endemismo marroquí con una distribución limitada a menos de 40 localidades (Bons & Geniez, 1996; Harris et al., 2008; Harris et al., 2010; Barata et al., 2011). Un ejemplar observado junto a cultivos

de secano en las proximidades de Taounate (30S UD52) amplía el límite oriental de la distribución de la especie que anteriormente se citaba en Sefrou (Barata et al., 2011). Stenodactylus petrii: Con sólo 14 localidades conocidas en Marruecos, el hallazgo de un ejem-

Foto L. García-Cardenete

Figura 3: Ejemplar juvenil de T. tangitanus. Fase concolor, sin ocelos.

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plar junto al cauce del oued R’Mal al sudeste de Meski (30R UA82) amplía por el noroeste la distribución de las poblaciones orientales marroquíes fuera de la zona de grandes dunas (Bons & Geniez, 1996; Herrmann & Herrmann, 2003). Trapelus mutabilis: Varias citas amplían la distribución en el sur de la región de MeknesTafilalet. Acanthodactylus dumerili: La localidad de Touroug (30R UV39) amplía su distribución noroccidental en la provincia de Errachidia. Se encontró en sintopía con A. boskianus. Mesalina rubropunctata: Considerada en Marruecos como una especie rara, se han observado dos ejemplares en formación de reg al noroeste de Erg Chebbi (30R UV95) y un ejemplar en reg al sur de Oum El Alek (29R NN74) donde cohabita con Mesalina guttulata, si bien éste último es mucho más abundante. Timon tangitanus: Doce localidades, todas previamente conocidas. En una de ellas, Zaouia Ben Smine (Cedral de Azrou), fue hallado un ejemplar neonato de coloración dorsal uniforme, careciendo completamente del típico patrón de ocelos de esta especie, presente en los demás ejemplares observados en la zona (Figura 3). Chalcides boulengeri: Un ejemplar juvenil observado en el oued R’Mal (30R UA82) dentro del piso sahariano con inviernos fríos (Bons & Geniez, 1996). Chalcides mionecton: Cinco observaciones. Un individuo encontrado en un alcornocal al sur de Kenitra (29S QT29), zona de distribución de la subespecie nominal, presentaba cinco dedos en las extremidades, al igual que

poblaciones documentadas en Mehdya Plage y Sidi Boughaba (Mateo et al., 1995). Spalerosophis dolichospilus: Endemismo de las zonas presaharianas y áridas de Túnez, Argelia y Marruecos (Bons & Geniez, 1996). Se amplían los registros para la especie con dos juveniles hallados atropellados en Oumlil (29R LM57) y Aït Issa (29R PP96 y PP97). Dasypeltis sahelensis: Considerado biogeográficamente como un relicto de origen tropical o etiópico (Bons & Geniez, 1996), el hallazgo de un adulto atropellado al norte de la localidad de Dfiliya (29R LN92), en ambiente macaronésico, representa una nueva cita para el extremo occidental del Antiatlas, donde se concentra el mayor número de citas conocidas (n = 9) (Bons & Geniez, 1996; Geniez & Guillod, 2003; Barnestein et al., 2010; Escoriza, 2010). Natrix maura: Un nuevo registro en el oued Assaka (29R LN80) en las cercanías de Laksabi, representa el límite occidental para la especie, correspondiente al oeste de la ciudad de Guelmin. Scutophis moilensis: Nueva cita aislada en Adrar-n-Ouzmarzi (29R PP87 y PP88). Bitis arietans: Ejemplo de fauna relicta de origen tropical al norte del Sáhara. El hallazgo de un subadulto recién atropellado en las cercanías de Sidi Ifni (29R LN84) supone un nuevo registro para esta especie considerada rara en Marruecos, y amplía ligeramente el área de distribución suroccidental de la especie hacia el norte. AGRADECIMIENTOS: P. Geniez aportó amablemente información sobre la distribución e identificación de algunas especies. J.R. Esteve colaboró en el trabajo de campo.

REFERENCIAS Adalsteinsson, S.A., Branch, W.R., Trapé, S., Vitt, L.J. & Hedges, S.B. 2009. Molecular phylogeny, classification, and biogeography of snakes of the Family Leptotyphlopidae (Reptilia, Squamata). Zootaxa, 2244: 1-50.

Barata, M., Perera, A., Harris, J., Van der Meijden, A., Carranza, S., Caecero, F., García-Muñoz, E., Gonçalves, D., Henriques, S., Jorge, F., Marshall, J.C., Pedrajas, L. & Sousa, P. 2011. New observations of amphibians and rep-

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tiles in Morocco, with a special emphasis on the eastern region. Herpetological Bulletin, 116: 4-14. Barnestein, J.A.M., González de la Vega, J.P., Jiménez-Cazalla, F. & Gabari-Boa, V. 2010. Contribución al atlas de la herpetofauna de Marruecos. Boletín de la Asociasión Herpetológica Española, 21: 76-82. Böhme, W. & De Pury, S. 2011. A note on the generic allocation of Coluber moilensis REUSS, 1834 (Serpentes: Psammophiidae). Salamandra, 47: 120-123. Bons, J. 1967. Recherche sur la biogéographie et la biologie des Amphibiens et Reptiles du Maroc. Tésis Doctoral. Universidad de Montpellier. Bons, J. & Geniez, P. 1996. Anfibios y Reptiles de Marruecos (Incluido Sáhara Occidental). Atlas biogeográfico. Asociación Herpetológica Española. Barcelona. Boulenger, G.A. 1893. Catalogue of the snakes in the British Museum (Natural History). British Museum ed. Cromwell Road. London. Carretero, M.A., Ayllón, E. & Llorente, G. 2011. Lista patrón de los anfibios y reptiles de España. Asociación Herpetológica Española. Madrid. Destre, R., Roux, P., Geniez, P., Thevenot, M. & Bons, J. 1989. Nouvelles observations sur l’herpetofaune marocaine. Bulletin de la Societé Herpétologique de France, 51: 19-26. Escoriza, D. 2010. Ecological niche modeling of two Afrotropical snakes: is the Sahara desert a true barrier for these species? Revista Española de Herpetología, 24: 93-100. Fekhaoui, M. 2006. Etude Nationale sur la Biodiversité. Amphibiens et Reptiles. Observatoire National de l’Environnement du Maroc. Inédito. Fonseca, M.M., Brito, J.C., Paulo, O.S., Carretero, M.A. & Harris, J. 2009. Systematic and phylogeographical assessment of the Acanthodactylus erythrurus group (Reptilia: Lacertidae) based of phylogenetic analysis mitochondrial a nuclear DNA. Molecular Phylogenetics and Evolution, 51: 131-142. Frost, D.R., Grant, T., Faivovich, J., Bain, R.H., Haas, A., Haddad, C.F.B., De Sá, R.O., Channing, A., Wilkinson, M., Donnellan, S.C., Raxworthy, C.J., Campbell, J.A., Blotto, B.L., Moler, P., Drewes, R.C., Nussbaum, R.A., Lynch, J.D., Green, D.M. & Wheeler, W.C. 2006. The amphibian tree of life. Bulletin American Museum of Natural History, 297: 1-370. Geniez, P. & Guillod, M. 2003. Status and new records of Dasypeltis sahelensis (Linnaeus, 1758), in Morocco. Herpetozoa, 16: 88-91. Geniez, P., Mateo, J.A., Geniez, M. & Pether, J. 2004. Amphibians and Reptiles of the Western Sahara. An Atlas and Field Gide. Edition Chimaria. Frankfurt. Hahn, D.E. & Wallach, V. 1998. Comments onthe systematics of Old World Leptotyphlops (Serpentes: Leptotyphlopidae), with description of a new species. Hamadryad, 23: 50-60. Harris, D.J., Batista, V. & Carretero, M.A. 2004. Assessment of genetic diversity within Acanthodactylus erythrurus (Reptilia: Lacertidae) in Morocco and the Iberian Peninsula using mitochondrial DNA sequence data. Amphibia-Reptilia, 25: 227-232.

Harris, D.J., Carretero, M.A., Brito, J.C., Kaliontzopoulo, A., Pinho, C., Perera, A., Vasconcelos, R., Barata, M., Barbosa, D., Casvalho, S., Fonseca, M.M., Pérez-Lanuza, G. & Rato, C. 2008. Data of the distribution of the terrestrial herpetofauna of Morocco: records from 2001 – 2006. Herpetological Bulletin, 103: 19-28. Harris, D.J., Perera, A., Barata, M., Tarroso, P. & Salvi, D. 2010. New distribution notes for terrestrial herpetofauna from Morocco. North-Western Journal of Zoology, 6: 309-315. Herrmann, P.A. & Herrmann, H.W. 2003. New records and natural history notes for amphibians and reptiles from southern Morocco. Herpetological Review, 34: 76-77. Kelly, C.M.R., Branch, W.R., Broadley, D.G., Barker, N.P. & Villet, M.H. 2011. Molecular systematcis of the African snakes family Lamprophiidae Fitzinger, 1843 (Serpentes: Elapoidea), with particular focus on the genera Lamprophis Fitzinger 1843 and Mehelya Csiki 1903. Molecular Phylogenetics and Evolution, 58: 415-426. Le Berre, M. 1989. Faune du Sahara. I. Poissons-AmphibiensReptiles. Lechevalier, R. Chabaub. París. Mateo, J.A., Geniez, P., & Bons, J. 1995. Saurians of the genus Chalcides Laurenti 1768 (Reptilia, Scincidae) in Morocco, I: Review and distribution. Revista Española de Herpetología, 9: 7-36. Mellado, J. & Mateo, J.A. 1992. New records of moroccan herpetofauna. Herpetological Journal, 2: 58-61. Padial, J.M. 2006. Commented distributional list of the reptiles of Mauritania (West Africa). Graellsia, 62: 159-178. Pasteur, G & Bons, J. 1957. Sur l’herpétofaune marocaine (Leptotyphlopidés, Colubridé, Emydinés). Bulletin de la Société des Sciencies Naturelles du Maroc, 37: 138-143. Pyron, R.A. & Wiens, J.J. 2011. A large-scale phylogeny of Amphibia including over 2800 species, and a revised classification of extant frogs, salamanders, and caecilians. Molecular Phylogenetics and Evolution, 61: 543-583. Schleich, H.H., Kästle, W. & Kabisch, K. 1996. Amphibians and Reptiles of North Africa. Koletz Scientific Books, Koenigstein. Germany. Trape, J.F. 2002. Note sur le statut et la répartition de quelques Leptotyphlopidés (Serpentes: Scolecophidia) du Sahara et des savanes d’Afrique de l’Ouest. Bulletin de la Societé Herpétologique de France, 102: 49-62. Valverde, J.A. 1992. Zoogeografía herpetológica del Sáhara Occidental. Comunicación oral. II Congreso LusoEspañol y VI Congreso Español de Herpetología. Granada. Wagner, P., Melville, J., Wilms, T.M. & Schmitz, A. 2011. Opening a box crytic taxa – the first review of the North African desert lizards in the Trapelus mutabilis Merren, 1820 complex (Squamata: Agamidae) with descriptions of new taxa. Zoological Journal of the Linnean Society, 163: 884-912. Wilms, T.M., Böhme, W., Wagner, P., Lutzmann, N. & Schmitz, A. 2009. On the Phylogeny and Taxonomy of the genus Uromastyx Merren, 1820 (Reptilia: Squamata: Agamidae: Uromastycinae) – Resurrection of the genus Saara Gray, 1845. Bonner Zoologische Beiträge, 56: 55-99.

Conservación Unexpected low population levels of Podarcis carbonelli in southern Salamanca (Spain) Neftalí Sillero1, Elena Argaña1, Cátia Matos1, Edna Correia2, Camilo Carneiro3 & Verónica Gomes4 Centro de Investigação em Ciências Geo-Espaciais (CICGE) da Faculdade de Ciências da Universidade do Porto. Rua do Campo Alegre, 687. 4169-007 Porto. Portugal. C.e.: neftali.sillero@gmail.com 2 Rua Nova do Seixo, 693. 4ºE/F. 4460-384 Senhora da Hora. Portugal. 3 Rua Central Cidoi, nº765. Alvarelhos. 4745-058 Trofa. Portugal. 4 Centro de Investigação em Biodiversidade e Recursos Genéticos (CIBIO) da Universidade do Porto. Instituto de Ciências Agrárias de Vairão. Rua Padre Armando Quintas, s/n. 4485-661 Vairão. Portugal. 1

Fecha de aceptación: 19 de octubre de 2012. Key words: Spain, Lacertidae, Natural Park Batuecas-Sierra de Francia, conservation.

RESUMEN: Podarcis carbonelli es una especie endémica de la Península Ibérica. Presentamos aquí los resultados de una serie de muestreos que indican una posible reducción de la densidad poblacional de la especie en una de las zonas con mayor abundancia (La Nava de Francia, Salamanca). Muestreos realizados en 1998 en la misma zona mostraron abundancias superiores. La explicación más plausible es que la reducción se deba a fluctuaciones poblacionales, aunque otras hipótesis no pueden ser descartadas.

The Carbonell's wall lizard, Podarcis carbonelli Pérez-Mellado, 1981, is endemic to the Iberian Peninsula. Originally described as a subspecies of Podarcis bocagei (Seoane, 1884) by Pérez-Mellado (1981), it was elevated to full species rank more than 20 years later by Sá-Sousa & Harris (2002), based on morphological and genetic data. It ranges in the western part of the Iberian Peninsula (Sá-Sousa, 1999, 2000, 2001, 2002, 2004, 2008; Sá-Sousa & Harris, 2002), South to the Duero river, with a fragmented distribution across the Central Mountain Range. Then, it follows the western Atlantic coast of Portugal, splitting into several isolated nuclei southwards. Finally, there is a highly separated range in Doñana, in the south-western Atlantic coast of Spain. It occurs also in Berlenga island as a different subspecies (Vicente, 1985; Sá-Sousa, 2008): P. carbonelli berlengensis Vicente, 1985. Pérez-Mellado (1981) assigned the terra typica of P. carbonelli in the locality of Laguna de

San Marcos, near the village of La Alberca, in the northern slopes of the Central Mountain Range of Salamanca (Spain). This locality is occupied by a well conserved Atlantic forest of oaks (Quercus pyrenaica), and belongs to the Natural Park Batuecas-Sierra de Francia. In fact, in the Central Mountain Range, P. carbonelli only occurs in oak forests and their succession stages (Pérez-Mellado, 1998). Therefore, this species is distributed in Salamanca province along all the oak forests and succession stages of the northern slopes of the Central Mountain Range West to the valley of the Alagón river (Sillero et al., 2005), which constitutes a Mediterranean inclusion inside the Atlantic region of southern Salamanca. Moreover, although Salamanca province belongs to the basin of the Duero river (which runs along the northern plateau of the Iberian Peninsula), the Alagón river belongs to the Tajo basin (running along the southern plateau). The valley of the Alagón river is too hot for P. carbonelli, hampe-

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ring its expansion to the east of the Central Mountain Range (Pérez-Mellado, 1981, 1998). In Salamanca, the density in the terra typica is higher than 30 000 ind / km2 (Pérez-Mellado, 1998). In particular, populations of Laguna de San Marcos and the nearby La Nava de Francia can be considered as abundant. In fact, P. carbonelli can be common in suitable habitats. The southern populations are in general very small, but can be locally abundant (Sá-Sousa et al., 2009). In Portugal, it is only considered abundant in the regions of Beira Litoral (150 000 - 160 000 ind / km2: Pinhal de Cantanhede) and Douro Litoral (Sá-Sousa, 2004). In Berlenga island, Vicente & Barbault (2001) described a population density of 200 000 - 400 000 ind / km2, depending on the season of the year. In the Doñana National Park, is one of the most frequent lizards of the dunes (Sá-Sousa, 2004). For all these reasons, the conservation status of P. carbonelli in Salamanca has been considered wealthy. In fact, the IUCN con-

Figure 1: (a) Location of the study area in Salamanca province. (b) Aerial photography (PNOA project: www.pnoa.es) of the study area and track of the surveys. Figura 1: (a) Localización del area de studio en la provincial de Salamanca. (b) Fotografía aérea (proyecto PNOA: www.pnoa.es) del área de estudio e itinerario de los muestreos.

servation status of the species in Spain is Least Concern due to its small distribution range (Sá-Sousa, 2002). It is considered a decrease in its populations, but without major problems for the conservation of the species (Sá-Sousa, 2002). In Portugal, on the other hand, it is classified as Vulnerable (Cabral et al., 2005) due to its small occurrence area and highly fragmented populations, as well as to the continuous decrease of its distribution, habitat quality, number of locations and number of mature individuals. However, its global classification is Endangered due to its extent of occurrence is less than 5000 km2, its distribution is severely fragmented, and there is continuing decline in its extent of occurrence, in its area of occupancy, in the extent and quality of its habitat, in the number of locations, and in the number of mature individuals (Sá Sousa et al., 2009). The population from La Nava de Francia (5 km far away from Laguna de San Marcos) can be considered as one of the most abundant populations in Salamanca (authors, unpublished data). However, during recent surveys related with home range studies, we have found a very important density reduction. It is located in an unpaved pathway along an oak forest from the villages La Nava de Francia to El Casarito (Figure 1). The pathway borders a rocky area where Podarcis hispanica tipe 1B is very abundant. The oak forest occupies 90% of the pathway; the remaining 10% corresponds to the rocky area border. The pathway is part of the official tourist trips of the Natural Park of BatuecasSierra de Francia, and it is also used by cars, although in reduced numbers. After finding a very low density of P. carbonelli in La Nava de Francia, we decided to survey the pathway several times to confirm this

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matter. We included the rocky part in the surveys in order to control if the low density of lizards was common for all the species present in the locality, due to weather conditions. Thus, we performed 19 surveys in six days during the end of May and the beginning of June 2012. Each survey took for more than 2 h (in periods of maximum activity) to 1 h (midday). The total longitude of the survey was 1650 m with a bandwidth of 5 m. We began each survey in one extreme and finish in the other one. Then, we waited 15 min, and began other survey from the final point to the initial one. In order to avoid performing the surveys always in the same direction, we changed the direction after two surveys. The position of each lizard (not only P. carbonelli, but also Psammodromus

algirus and P. hispanica) was recorded with a professional GPS (Trimble GeoExporer 2008 HX), with an accuracy around 10 cm after post-processing. In order to have a comparative reference, we used unpublished data from one of the authors (NS), which performed six surveys in the same area (only the unpaved pathway) in 1998, with a similar longitude and bandwidth. Although the locations where not recorded, we have the exact time of observation. Therefore, we can calculate the number of individuals sighted per survey and per hour. Unfortunately, in those surveys it was only recorded the presence of the two species belonging to the genus Podarcis. For this reason, we do not present specific data for Ps. algirus. Also, as the rocky area was not included in

Table 1. List of surveys performed in 2012. It is indicated the day and duration (in minutes) of each survey, as well as the total number of individuals (n) observed per survey and total number of records of P. carbonelli (PCAR), P. hispanica (PH), and Ps. algirus (PSA). The four last columns indicates the number of observations per hour, respectively for all the records (ALL / h) and per species (PCAR / h, PH / h, and PSA / h). Tabla 1. Lista de muestreos realizados en 2012. Se indica el día y la duración (en minutos) de cada muestreo, así como el número total de individuos (n) observado por muestreo y el número total de registros de P. carbonelli (PCAR), P. hispánica (PH), y Ps. algirus (PSA). Las cuatro últimas columnas indican el número de observaciones por hora, respectivamente para todos los registros (ALL / h) y por especie (PCAR / h, PH / h, y PSA / h). Survey 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19

Day

Duration

PCAR

PSA

ALL / h

PCAR / h

PH / h

PSA / h

2012-05-27 2012-05-27 2012-05-28 2012-05-29 2012-05-29 2012-05-29 2012-05-29 2012-05-30 2012-05-30 2012-05-30 2012-05-30 2012-05-31 2012-05-31 2012-05-31 2012-05-31 2012-06-01 2012-06-01 2012-06-01 2012-06-01

122 159 102 104 168 118 109 166 134 120 64 126 111 77 136 116 86 71 108

7 5 9 13 26 20 15 22 21 14 1 19 19 8 14 13 8 12 10

0 1 2 1 0 3 3 2 1 5 0 2 2 1 2 1 0 0 1

3 1 0 4 15 5 5 11 8 5 1 4 11 0 7 1 2 4 5

4 3 7 8 11 12 7 9 12 4 0 13 6 7 5 11 6 8 4

3.44 1.89 5.29 7.50 9.29 10.17 8.26 7.95 9.40 7.00 0.94 9.05 10.27 6.23 6.18 6.72 5.58 10.14 5.56

0.00 0.38 1.18 0.58 0.00 1.53 1.65 0.72 0.45 2.50 0.00 0.95 1.08 0.78 0.88 0.52 0.00 0.00 0.56

1.48 0.38 0.00 2.31 5.36 2.54 2.75 3.98 3.58 2.50 0.94 1.90 5.95 0.00 3.09 0.52 1.40 3.38 2.78

1.97 1.13 4.12 4.62 3.93 6.10 3.85 3.25 5.37 2.00 0.00 6.19 3.24 5.45 2.21 5.69 4.19 6.76 2.22

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these surveys (1998), all data from the rocky area were excluded from the analysis, except its border with the pathway. We only provided some data for comparative purposes. In surveys performed this year (2012), we recorded a total number of 256 individuals (680 including the rocky area), corresponding to three species (P. carbonelli, P. hispanica, and Ps. algirus). The number of individuals varied among surveys, from 1 to 26, with a mean of 13.47. The total number of individuals per species was: P. carbonelli, 27 (13 males and 13 females, plus one undetermined); P. hispanica, 92; and Ps. algirus, 137 (Table 1). The high number of observations from the rocky area (424 records) proved that P. hispanica was active during the surveys (Table 1). If we consider all species together, we observed 6.89 individuals per hour; considering each species separately (Table 1): P. carbonelli, 0.72; P. hispanica, 2.36; and Ps. algirus, 3.80. The less frequent species was P. carbonelli. In surveys performed in 1998, the total number of observed lizards was 43: P. carbonelli, 35 (13 males and 22 females, plus 2 subadults); and P. hispanica: 5. Per hour, this number was 5.53 (P. carbonelli plus P. hispanica) and 4.56 only if P. carbonelli is considered (Table 2).

In one survey, nine specimens of P. carbonelli were observed in one hour (Table 2). Here, the most abundant species was P. carbonelli. Although the surveys were performed in different weather conditions (cloudy in the first days; very hot in the last days), the low density of P. carbonelli may not be the result of inactivity: the other two species were active and very abundant. Moreover, this decrease in the population is concordant with previous studies (Sá-Sousa, 2002, 2008; Sá-Sousa et al., 2009) showing a continuous decline in its extent of occurrence, area of occupancy, extent and quality of its habitat, number of locations, and number of mature individuals. We propose several possible causes for this population decrease: 1. Transformation of the habitat, namely of the unpaved pathway and surrender oak forest: apparently, between the two study periods, there have been no changes or disturbances affecting the landscape structure such as logging, fires, new plantings, earthworks, or land development. This was confirmed by Natural Park's protection police. 2. Natural population fluctuations: possible, although more data are necessary. This is

Table 1. List of surveys performed in 1998. It is indicated the day and duration (in minutes) of each survey, as well as the total number of individuals (n) observed per survey and total number of records of P. carbonelli (PCAR) and P. hispanica (PH). The three last columns indicate the number of observations per hour, respectively for all the records (ALL / h) and per species (PCAR / h and PH / h). Tabla 1. Lista de muestreos realizados en 1998. Se indica el número y duración (en minutos) de cada muestreo, así como el número total de individuos (n) observado por muestreo y el número total de registros de P. carbonelli (PCAR) y P. hispanica (PH). Las tres últimas columnas indican el número de observaciones por hora, respectivamente para todos los registros (ALL / h) y por especie (PCAR / h y PH / h). Survey

Day

Duration

PCAR

ALL / h

PCAR / h

PH / h

1 2 3 4 5 6

1998-06-17 1998-06-21 1998-06-22 1998-06-22 1998-06-24 1998-06-30

95 65 120 60 60 100

7 8 6 7 6 9

4 7 4 5 6 9

3 1 1 0 0 0

4.42 7.38 3.00 7.00 6.00 5.40

2.53 6.46 2.00 5.00 6.00 5.40

1.89 0.92 0.50 0.00 0.00 0.00

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supported by the strong dry period that is suffering the Iberian Peninsula during this current year (2012). However, we know that it was raining in the study area during the previous week to our surveys. P. carbonelli is highly dependent on humidity (Sillero & Carretero, in press). 3. Scientific collection: improbable, as the species is not currently collected by herpetologists. This was also confirmed by Natural Park's protection police. Moreover, we did not see anyone catching animals during the fieldwork. 4. Human persecution: not probable, because the local human population is quite sensible to the lizards of the area. In fact, they know that the population is usually studied by herpetologists.

In conclusion, we cannot provide a successful explanation of the decrease of the population of P. carbonelli in the Natural Park. More surveys outside this place (e.g., Laguna de San Marcos) are necessary, as well as a continuous monitoring in the following years. The current population density can be the result of normal fluctuations, but we consider more prudent to give the advice to the Iberian herpetological community at this moment. ACKNOWLEDGEMENTS: Thanks to the Natural Park's police for providing us information about changes in the study area. This work is supported by the project HOUSE (PTDC/BIA-BEC/102280/2008) funded by the Fundação para a Ciência e a Tecnologia (FCT).

REFERENCES Cabral, M.J. (coord), Almeida, J., Almeida, P.R., Dellinger, T., de Almeida, N., Oliveira, M.E., Palmeirim, J.M., et al. 2005. Livro Vermelho dos Vertebrados de Portugal. Instituto de Conservação da Natureza (ed.). Lisboa. Pérez-Mellado, V. 1981. Nuevos datos sobre la sistemática y distribución de Podarcis bocagei (Seoane, 1884) (Sauria: Lacertidae) en la Península Ibérica. Amphibia-Reptilia, 2: 259-265. Pérez-Mellado, V. 1998. Podarcis bocagei (Seoane, 1884). 243257. In: Salvador, A. (coord.), Reptiles. Ramos, M.A. et al. (eds.), Fauna Ibérica, vol. 10. Museo Nacinal de Ciencias Naturales - CSIC. Madrid. Sá-Sousa, P. 1999. New data on the distribution of Podarcis bocagei carbonelli Pérez Mellado, 1981 in Portugal. Herpetozoa, 12: 87-90. Sá-Sousa, P. 2000. Distribución de la lagartija Podarcis carbonelli (Pérez-Mellado, 1981) en Portugal. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 1: 12-16. Sá-Sousa, P. 2001. Comparative chorology between Podarcis bocagei and P. carbonellae (Sauria: Lacertidae) in Portugal. Revista Española de Herpetología, 15: 85-97. Sá-Sousa, P. 2002. Podarcis carbonelli. 243-244. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas de distribución y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Dirección General de Conservación de la Naturaleza-Asociación Herpetológica Española. Madrid. Sá-Sousa, P. 2004. Lagartija de Carbonell - Podarcis carbonelli. In: Carrascal, L.M. & Salvador, A. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/ reptiles/podcar.html> [Consulta: 29 junio 2009].

Sá-Sousa, P. 2008. Podarcis carbonelli. 152-153. In: Loureiro, A., Ferrand, N., Carrertero, M.A. & Paulo, O. (eds.), Atlas dos anfíbios e répteis de Portugal. POAICN. Lisboa. Sá-Sousa, P. & Harris, D.J. 2002. Podarcis carbonelli PérezMellado, 1981 is a distinct species. Amphibia-Reptilia, 23: 459-468. Sá-Sousa, P., Pérez-Mellado, V., & Martínez-Solano, I. 2009. Podarcis carbonelli. In: IUCN 2011. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2011.2. <www.iucnredlist.org> [Accessed: June 8, 2012]. Sillero, N. & Carretero, M.A. In press. Modelling the past and future distribution of contracting species. The Iberian lizard Podarcis carbonelli (Squamata: Lacertidae) as a case study. Zoologischer Anzeiger. Sillero, N., Celaya, L., & Martín-Alfageme, S. 2005. Using GIS to Make An Atlas: A Proposal to Collect, Store, Map and Analyse Chorological Data for Herpetofauna. Revista Española de Herpetologia, 19: 87-101. Vicente, L. 1985. Description d’une nouvelle sous-espece de Podarcis bocagei (Seoane, 1884) (Sauria, Lacertidae) de île de Berlenga: Podarcis bocagei berlergensis. Bulletin du Muséum National d´Histoire Naturelle Paris , 4 ser., 7: 267-274. Vicente, L. & Barbault, R. 2001. Population dynamics of Podarcis bocagei berlengensis Vicente 1985 (Sauria, Lacertidae) on the island of Berlenga. 93-103. In: Vicente, L. & Crespo, E.G. (eds.), Mediterranean Basin Lacertid Lizards: a biological approach. Instituto da Conservação da Natureza. Lisboa.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2012) 23(2)

Nota sobre depredación de reptiles por gatos y gallinas Gonzalo Alarcos1 & Fabio Flechoso2 1 2

Cl. Las Acedas, 36 Bis. Robleda 49321. Zamora. C.e.: gonalariz@yahoo.es Departamento de Biología Animal y Ecología. Universidad de Salamanca. Campus Miguel de Unamuno. 37007 Salamanca.

Fecha de aceptación: 30 de septiembre de 2012. Key words: predation, domestic animal, Lacerta schreiberi, Podarcis bocagei, Coronella austriaca, Anguis fragilis.

No es desconocida la influencia que ejercen ciertas especies de animales domésticos sobre los reptiles. Quizás el ejemplo más documentado, y del que se tiene mayor constancia por su influencia negativa, hasta el punto de inducir la extinción de poblaciones y especies insulares, sea el del gato doméstico (Felis silvestris catus) (Lowe et al., 2000). En esta nota documentamos diversas observaciones de depredación de reptiles por animales domésticos. El pasado mes de mayo de 2012, en las cortinas existentes dentro del núcleo urbano de Robleda (noroeste de Zamora; 29T X: 698990; Y: 4661869; 1018 msnm), fue observada la depredación por parte de un gato de un ejemplar adulto de lagartija de Bocage (Podarcis bocagei) y, días más tarde, la de un individuo de lagarto verdinegro (Lacerta schreiberi). Más sorprendente fue la observación en el mes de

junio del mismo año, dos veces consecutivas, de la captura de individuos adultos de lución (Anguis fragilis) por gallinas (Gallus gallus domesticus) (Figura 1). Las mismas aves durante el mes de septiembre realizaron la captura de un ejemplar neonato de culebra lisa europea (Coronella austriaca). Este tipo de observaciones han sido descritas con anterioridad en otras especies, y es lógico suponer que ocurran con numerosas especies de reptiles donde aparezcan los gatos domésticos y las gallinas. Por ejemplo, en el Generalife de Granada es común observar gatos asilvestrados capturando ejemplares de Podarcis hispanica (J.R. FernándezCardenete, comunicación personal), y se ha documentado con anterioridad la depredación sobre Timon lepidus (fotografía de A. Bermejo publicada en la contraportada del Boletín de la Asociación Herpetológica Española [2004]; Foto G. Alarcos

Figura 1. G. gallus domesticus intentando engullir un ejemplar adulto de A. fragilis.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2012) 23(2) Díaz-Ruiz & Ferreras, 2011)

y A. fragilis (OrtizSantaliestra et al., 2011). Quizás los casos más preocupantes son los efectos que pueden causar estos felinos sobre especies amenazadas como algunas poblaciones insulares de lagartos pertenecientes al género Gallotia (Afonso & Mateo, 2009). Tal vez más sorprendente es la depredación que realizan las gallinas. El lución aparece en la bibliografía como presa de otros reptiles, aves y mamíferos (véase Galán & Salvador, 2009). Cabe destacar que la lista de aves solo incluyen a rapaces. No obstante, la tendencia de estas aves domésticas a campear sobre herbazales y montones de paja, donde los luciones son observados frecuentemente en la zona, hace que sean encontrados más fácilmente. Nuestra observación se realizó a primera hora de la mañana, momento en que la temperatura ambiente era baja y por tanto pudo influir negativamente en

la respuesta de huida del lución, debido a que estos reptiles no se presentan activos a temperaturas inferiores a 12ºC (Barbadillo et al., 1999). La culebra lisa europea también es presa de diversas aves como el águila culebrera europea (Circaetus gallicus), águila perdicera (Aquila fasciata), busardo ratonero (Buteo buteo), aguilucho cenizo (Circus pygargus) y cigüeña blanca (Ciconia ciconia) (Galán, 1998) pero en ningún caso se cita a la gallina como depredador. El hecho de que existe un dicho en la zona que dice “donde hay gallinas no hay culebras” demostraría que no se trata de un hecho aislado o de un comportamiento exclusivo de un grupo de gallinas. Una vez más, la existencia de animales domésticos asilvestrados cerca de poblaciones de reptiles puede suponer un impacto negativo sobre las mismas, afectando e interfiriendo en su dinámica poblacional natural.

REFERENCIAS Afonso, M.O. & Mateo, J.A. 2009. Depredación por gatos de Lagartos Gigantes de La Gomera, Gallotia bravoana (Sauria; Lacertidae). Boletín de la Asociación Herpetológica Española. 20: 107-110. Barbadillo, L.J., Lacomba, J.I., Pérez-Mellado, V., Sancho, V. & López-Jurado, L.F. 1999. Anfibios y reptiles de la Península Ibérica, Baleares y Canarias. Geoplaneta. Barcelona. Díaz-Ruíz, F. & Ferreras, P. 2011. Depredación de Timon lepidus por gato asilvestrado. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 22: 148-149. Galán, P. 1998. Coronella austriaca (Laurenti, 1768). 364-375. In: Salvador, A. (coord.), Ramos, M.A., et al. (eds.), Fauna Ibérica. Vol. 10. Reptiles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. CSIC. Madrid.

Galán, P. & Salvador, A. 2009. Lución - Anguis fragilis. In: Salvador, A. & Marco, A. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/> [Consulta: 6 septiembre 2012]. Lowe, S., Browne, M., Boudjelas, S. & De Poorter, M. 2000. 100 of the world´s worst invasive alien species. A selection from the global invasive species database. The Invasive Species Specialist Group (SSC), IUCN. Gland, Switzerland. Ortiz-Santaliestra, M.E., Diego-Rasilla, F.J., Ayres, C. & Ayllón, E. 2011. Los Reptiles. Colección Naturaleza en Castilla y León. Caja de Burgos. Burgos.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2012) 23(2)

RECENSIóN BIBLIOGRÁFICA (Contribución de Xavier Santos) Les Amphibiens et les Reptiles du Languedoc-Roussillon et régions limitrophes. Atlas biogéographique. Autores: Philippe Geniez & Marc Cheylan. Biotope Éditions. 448 páginas. Idioma: Francés. Precio aprox. : 39 euros.

Aparece un nuevo atlas de distribución de los anfibios y reptiles, esta vez de la región de LanguedocRoussillon y zonas limítrofes. Este libro tiene todos los ingredientes para ser una buena obra de consulta para herpetólogos, ecólogos y naturalistas. El área geográfica alberga una notable riqueza de especies (19 anfibios y 25 reptiles), y es de elevado interés biogeográfico por ser región de contacto entre fauna mediterránea y eurosiberiana. Los dos autores son de reconocido prestigio y trayectoria en diferentes facetas desde la investigadora a la fotográfica. Una rápida inspección del libro confirma la excelente presentación, fotografías y elevado número de mapas elaborados. Un análisis detallado demuestra que estamos ante una obra madura, de gran valor científico y que sobrepasa el concepto de atlas por su elaborado análisis de los datos. Todo el trabajo está basado en una base de datos con información recogida durante 30 años por 1.893 colaboradores y compuesta por más de 60.000 registros de los cuales el 96% corresponde a localizaciones exactas georreferenciadas. La nomenclatura utilizada está actualizada con las últimas novedades taxonómicas. Las monografías de las especies autóctonas y aclimatadas cuentan con datos sobre identificación morfológica, sistemática, variación geográfica, ecología y biología, distribución, y finalmente conservación, así como histogramas de distribución de citas por altitudes y meses. Además, cada especie incluye un mapa de distribución precisa con puntos GPS y otro con la malla 10x7 km de mapas IGN a escala 1:50.000; éste último, aunque de larga tradición en Francia, es poco práctico en relación a la malla UTM presente en muchos atlas de distribución. Las fotografías corresponden en su mayoría a ejemplares observados en la zona y reflejan tanto detalles morfológicos como los hábitats donde los animales viven. Gracias a la calidad de los datos recogidos, los autores avanzan en el libro algunos capítulos de gran interés. Destaca un estudio sobre la ocupación espacial y temporal de las especies en 2.594 puntos de

agua inventariados; la estrecha relación de los anfibios y algunos reptiles con estos frágiles hábitats hace de este capítulo una importante herramienta de gestión ligada a la conservación de las poblaciones. Otro aspecto interesante es el análisis del número de datos y esfuerzo de prospección aplicado sobre el territorio estudiado; el número de especies detectadas por cuadrícula es superior en aquellas con mayor número de citas, lo cual enfatiza la insuficiencia de información en algunas zonas. También se aportan datos sobre dieta, depredación, albinismo, melanismo,... y casos de mordedura por serpientes venenosas, siendo en su mayoría información inédita que, recogida en esta obra, demuestra una vez más la utilidad de crear bases de datos que registren información corológica y de historia natural. Los últimos capítulos están dedicados a describir los impactos, el estado de conservación de las especies y las incertidumbres que este libro no ha podido esclarecer. Es interesante el análisis sobre atropellos en carretera con resultados a nivel específico, mensual y anual. Además, cabe subrayar la propuesta de una lista roja para la región de Languedoc-Roussillon, inspirada en las recomendaciones y criterios de la UICN. La publicación reseñada corresponde a una obra moderna, bien elaborada y presentada, que será de consulta obligatoria para todos aquellos que trabajan en la ecología y conservación de los anfibios y reptiles en Europa y la cuenca mediterránea. Además, la base de datos con que se ha elaborada el atlas es una herramienta imprescindible para desarrollar modelos de nicho ecológico, predecir el impacto de amenazas para los herpetos a escala local y, en general, analizar espacialmente las distribuciones de las especies y los factores bióticos y abióticos que las delimitan. En definitiva, un excelente libro apoyado en una rigurosa base de datos cuya periódica actualización permitirá en el futuro analizar los procesos que afectan a la distribución de los anfibios y reptiles en esta parte de la cuenca mediterránea.

La Asociación Herpetológica Española agradece la ayuda prestada en la revisión de los manuscritos a los siguientes especialisras: Abel Bermejo Adolfo Marco Albert Bertolero Albert Martínez- Silvestre Albert Montori Ana Perera Antigoni Kaliontzopoulou Aurelio Martín César Ayres David Buckley Delfí Sanuy Diego Ontiveros Enrique Ayllón Estrella Mociño Fátima Jorge Fernando Martínez-Freiría Fernando Ortega Guillem Pérez i de Lanuza Guillermo Velo-Antón

N ORMAS

Javier Diego Rasilla Jesús Caro Joan C. Guix José A. Hódar Juan M. Pleguezuelos Juan P. González de la Vega Juan R. Fernández Cardenete Luís García-Cardenete Mariano Cuadrado Miguel A. Carretero Mirco Solé Mónica Feriche Neftalí Sillero Pedro Galán Raquel Ribeiro Ricardo Reques Vicente Sancho Xavier Béjar Xavier Parellada

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