BAHE nº 27 · volumen 2 [2016] by Marcos Pérez de Tudela Gely

SUMARIO nº 27(2) - 2016

Artículo invitado Aportaciones al conocimiento del impacto de Batrachochytrium dendrobatidis en España. Saioa Fernández-Beaskoetxea & Jaime Bosch .......... Historia Natural Contribution to the knowledge on the reproductive biology of Bufo spinosus in Morocco. Alberto Sánchez-Vialas, Octavio Jiménez-Robles, Gabriel Martínez del Mármol & Raúl León ........... Intento de depredación de un ejemplar de Triturus marmoratus sobre un juvenil de Pelophylax perezi. Abel Bermejo & Rosa Otero ................ Anomalías múltiples en diversas extremidades en Pleurodeles waltl. Francisco Javier ZamoraCamacho ......................................................... Posible récord de tamaño para Galicia de un macho de Natrix maura. César Ayres ......................... Discoglossus galganoi tadpoles: egg and carcass cannibalism. César Ayres ................................ Human-mediated syntopy between Cerastes cerastes and Daboia mauritanica in the lower Drâa Valley, Morocco. Fernando Martínez-Freiría, Victoria Flores Stols & Luis García-Cardenete ................. New reports on predation of Salamandra algira larvae in Morocco. Alberto Sánchez-Vialas, Daniel Escoriza, Octavio Jiménez-Robles & Gabriel Martínez del Mármol ........................... Primer caso de melanismo parcial en Vipera latastei. Jorge Ortiz ................................................. Leucistic neoteny in Pleurodeles waltl. First observation recorded in Spain. Àlex Torres-Riera, Diego Martínez-Martínez & Aïda Tarragó ........ Predation of Bufo calamita eggs by Discoglossus pictus tadpoles. Eudald Pujol-Buxó, Gabriel Mochales & Gustavo A. Llorente ..................... Polyphalangy incidence in an isolated population of Pleurodeles waltl founded in a rural well in the Southwest of Spain. José María Torres & Enrique Hidalgo ............................................... Gigantismo en una larva de Pelophylax perezi. Francisco J. Zamora-Camacho, Guillem Pascual, Mar Comas & Gregorio Moreno-Rueda ...................... A case of parasitism by the Ixodidae family on Coronella girondica. Eduardo José Rodríguez-Rodríguez & Francisco Javier Salcedo Ortiz ................ Gallotia caesaris feeding on ectoparasite flies from Pandion haliaetus. Pedro F. Acosta & Miguel Molina-Borja .................................................... Analysis of the loggerhead (Caretta caretta) bycatch in mediterranean surface longlines from depth sensors data. Juan A. Camiñas, Natalia Rivetti, Josetxu Ortiz de Urbina, Salvador Garcia-Barce-

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Foto portada: Gallotia atlantica y Latrodectus sp. Guinate (Lanzarote), España. Ray Hamilton.

lona, Pilar Rioja, María José Gómez-Vives, José Carlos Báez & David Macías ................................ Descripción de un método sencillo de identificación de crías de galápagos en proyectos de cría en cautividad. Laura Fortuño, Miquel Angel Franch & Albert Bertolero .................................................. Sobre la presencia de malformaciones congénitas en Gallotia bravoana en el centro de recuperación del lagarto gigante de La Gomera. Juan Antonio Hernández-Agüero & Sonia Plasencia ................ Artrópodos depredadores del lagarto atlántico (Gallotia atlantica) en la isla de Lanzarote (Islas Canarias). Ray Hamilton, José A. Mateo, Carmen Nayra Hernández-Acosta & Luis Felipe López-Jurado ................................................ Mauremys leprosa with member amputations by Lutra lutra attacks. Eduardo José Rodríguez-Rodríguez ............................................... Distribución Primeras citas de Vipera latastei en la Serra del Cavalló (Sistema Ibérico Meridional, València): proceso de rarificación y supervivencia a grandes incendios. Josep F. Bisbal-Chinesta ......... Distribución y estado de conservación de Podarcis muralis en Galicia. Martiño Cabana, Rafael Vázquez & Pedro Galán .................................. Evading the coast. The most continental record of Tarentola chazaliae. Alberto Sánchez-Vialas & Javier Aznar-González de Rueda ................... La población introducida y reproductora de camaleón común, Chamaeleo chamaeleon, de la Serra de Falaguera (Sistema Ibérico Meridional, València). Josep F. Bisbal-Chinesta ......... Conservación Mortandad de Gallotia caesaris (Lehrs, 1914) en una obra abandonada del nordeste de la isla de El Hierro. Gonzalo Albaladejo .................... Ataques de Procambarus clarkii sobre Mauremys leprosa, Natrix maura y Pelophylax perezi. David Campos-Such & Josep F. Bisbal-Chinesta .......... Captura de un ejemplar de Chrysemys picta en un humedal de la costa de Castellón. David Campos-Such ......................................................... Detección de Batrachochytrium dendrobatidis en anfibios asintomáticos en Cataluña. Ferran Bargalló, Albert Martínez–Silvestre & Daniel Fernandez ..... The extinction of the ocellated lizard Timon lepidus lepidus (Daudin, 1802) on the island of Porquerolles (Provence, France). Marc Cheylan ................

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Normas de publicación ....................................... Interior contraportada

Foto contraportada: Uromastyx dispar. Sur del Sáhara Occidental. Raúl León.

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Boletín nº 27(2). Año 2016. Editores: Alberto Gosá, Alex Richter y Andrés Egea Departament de Biologia Animal, Universitat de Barcelona, Av. Diagonal 645, E-08028 Barcelona Diseño y maquetación: Marcos Pérez de Tudela Url: http://issuu.com/marcospdt Impresión: igrafic Url: www.igrafic.com Junta Directiva Presidente Juan A. Camiñas Hernández Secretario General Iñigo Martínez-Solano Tesorería Marcos Ferrández Sempere Gerente Enrique Ayllón López Vocales Jorge Sanchez Balibrea (Conservación) Cesar Ayres (Conservación del Galápago Europeo) Adolfo Marco Llorente (Tortugas Marinas) Jaime Bosch (Programa de Seguimiento) Daniel Villero Pi (Base de Datos y SIARE) Responsables de Área Enrique Ayllón López (Catálogo EE. AA.) Miguel Á. Carretero Fdez. (Lista patrón) Francisco J. Diego Rasilla (Página web y Promoción) Basic & Applied Herpetology (Editores) Catarina Rato Manuel E. Ortiz Santaliestra Boletín de la AHE (Editores) Alberto Gosá Alex Richter Boix Andrés Egea Serrano Depósito Legal: M-43.408-1990 ISSN: 1130-6939

EDITORIAL Con el segundo volumen de 2016, el Boletín de la Asociación Herpetológica Española (BAHE) inicia un nuevo período con Alberto Gosá como nuevo editor, sustituyendo a Xavier Santos en la sección de Reptiles. Queremos aprovechar la ocasión para agradecer la década que ha dedicado Xavier a transformar y rejuvenecer la revista. Durante este tiempo, se ha preocupado de agilizar los períodos de revisión y aceptación, así como de acceso y difusión de las publicaciones, no sólo transformando el BAHE en una revista de Acceso Abierto (Open Access), sino permitiendo que todos los trabajos aceptados estén disponibles inmediatamente en la propia página web de la Asociación Herpetológica Española (AHE), sin tener que esperar a que el volumen semestral quede cerrado e impreso para poder leer sus contenidos, ayudando así a los autores a difundir y dar visibilidad a sus contribuciones. También ha creado la inclusión de un artículo invitado anual donde numerosos especialistas de la península ibérica han colaborado en los últimos años escribiendo artículos de revisión sobre todo tipo de temas relacionados con nuestra herpetofauna: desde nuevos métodos para su estudio, a fisiología, ecología, distribución de grupos concretos o aspectos prácticos de conservación, con el fin de mantener a los socios al día de los cambios y nuevos conocimientos en el campo herpetológico. Por todo ello el equipo editorial quiere hacer público este pequeño gesto de gratitud: muchas gracias, Xavier, por tu labor como coeditor e impulsor del BAHE todos estos años. Tampoco queremos dejar pasar la oportunidad para, desde aquí, dar la bienvenida a Alberto Gosá al equipo editorial del BAHE y mostrarle nuestro agradecimiento por aceptar la función de coeditor. Alberto es un reputado herpetólogo que lleva años estudiando la herpetofauna ibérica, en especial la de Navarra y el País Vasco, donde creó y ejerció como director del observatorio de herpetología de la Sociedad de Ciencias de Aranzadi hasta 2012, extendiendo sus intereses herpetológicos en los últimos años hacia tierras más cálidas en el Golfo Arábigo. Sin duda, su extensa experiencia y conocimiento contribuirá a mantener la calidad del BAHE y a darle un nuevo impulso a sus contenidos.

Artículo Invitado Aportaciones al conocimiento del impacto de Batrachochytrium dendrobatidis en España Saioa Fernández-Beaskoetxea & Jaime Bosch Museo Nacional de Ciencias Naturales (CSIC). Cl. José Gutiérrez Abascal, 2. 28006 Madrid. España. C.e.: bosch@mncn.csic.es Fecha de aceptación: 5 de diciembre de 2016. Key words: chytridiomycosis, ranavirosis, Batrachochytrium dendrobatidis, amphibian decline, Spain.

A las múltiples amenazas que afectan a los anfibios ibéricos durante las últimas décadas, en épocas recientes se ha sumado la quitridiomicosis. El agente causal de esta enfermedad emergente es el hongo Batrachochytrium dendrobatidis, también conocido como el “hongo asesino” por afectar a más de 700 especies en todo el mundo y ser responsable del declive y la extinción de muchas de ellas (Lips, 2016). Este nuevo género del orden Chytridiales fue descrito formalmente en 1999 (Longcore et al., 1999), siendo el primer y único caso conocido de infección por hongos quitridios en vertebrados. El hongo se reproduce por zoosporas acuáticas que son liberadas al medio e infectan tanto a las larvas como a los adultos, aunque las mortalidades masivas en climas templados suelen suceder al final de la metamorfosis (Bosch et al., 2001; Garner et al., 2009). En general, prefiere temperaturas frescas y detiene su crecimiento, e incluso muere, a altas temperaturas (Piotrowsky et al., 2004). Batrachochytrium dendrobatidis (en adelante Bd) ha sido detectado ya en más de 50 países y, preocupantemente, los mayores declives conocidos se han producido en zonas tropicales con alta diversidad de anfibios, pero también en áreas de montaña bien conservadas en zonas templadas (revisión en Lips, 2016). Estos requerimientos ambientales del patógeno hacen de los sistemas montañosos ibéricos lugares idóneos para la implantación y la permanencia del hongo, como así ha sucedido desde finales de la década de 1990 hasta la actualidad.

¿Qué impacto produce Bd en las zonas templadas? Desde los primeros registros de mortalidades masivas por Bd en Australia y Centroamérica, mucho hemos aprendido sobre su biología y sobre la dinámica de la enfermedad. Sin embargo, en los veranos de 1997, 1998 y 1999 detectamos las primeras mortalidades masivas de ejemplares recién metamorfoseados de Alytes obstetricans en las lagunas del Macizo de Peñalara, corazón del Parque Nacional de la Sierra de Guadarrama (Figura 1). En ese momento, no podíamos imaginar que un problema aparentemente circunscrito a zonas tropicales (Berger et al., 1998; Daszak et al., 1999; Pessier et al., 1999) pudiera tener un impacto tan severo en las zonas templadas del planeta. Se trataba del primer caso de declive de anfibios Foto Jaime Bosch

Figura 1: Laguna de Pájaros en el Macizo de Peñalara, Parque Nacional de la Sierra de Guadarrama. Uno de los pocos núcleos de A. obstetricans que resistió a la epidemia de quitridiomicosis, aunque pasando de contar con más de 5.000 larvas a menos de 10.

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conocido en Europa como consecuencia de la enfermedad (Bosch et al., 2001) y el primer indicio de que, también en las zonas templadas, la quitridiomicosis podía producir extinciones locales y declives superiores al 90%. Enseguida nos preguntamos si lo que estaba pasando se circunscribía sólo a la Sierra de Guadarrama y pusimos en marcha una serie de muestreos por toda la península ibérica y otras zonas de Europa, en colaboración con colegas de otros países. La respuesta fue clara: Bd ya estaba ampliamente distribuido por toda Europa y podría afectar a un gran número de especies, aunque de manera irregular, siendo excepcionalmente alta la prevalencia de la infección en Suiza y España (Garner et al., 2005). Curiosamente, éstos eran los países europeos con mayor altitud media, lo que inducía a pensar que en zonas templadas, las áreas de montaña presentaban las condiciones climáticas más favorables para el desarrollo del patógeno. Aunque hasta ese momento la enfermedad sólo había sido relacionada con mortalidades masivas en Australia y Centroamérica, los declives “misteriosos” de anfibios se sucedían en todo el mundo desde hacía décadas. De hecho, un tercio de las casi 7.000 especies conocidas de anfibios están catalogadas como en peligro, convirtiendo a los anfibios en el grupo más Foto Jaime Bosch

Figura 2: Ejemplares recién metamorfoseados de A. obstetricans en Pirineos muertos por quitridiomicosis.

amenazado de todos los vertebrados terrestres debido a los múltiples factores que amenazan sus poblaciones y que actúan, además, de forma sinérgica (Stuart et al., 2004, 2008). La incorporación de muchas localidades de la península ibérica y de Europa como puntos favorables para el desarrollo de la quitridiomicosis amplió el rango de los modelos de nicho ecológico que se habían realizado hasta la fecha (Ron, 2005) y nuestros nuevos modelos resultaron aún más alarmantes (Rödder et al., 2009). Casi toda España y grandes zonas del continente europeo se mostraban como zonas muy favorables para el desarrollo de la infección, y hasta un sexto del total de especies de anfibios analizadas, concretamente 379, presentaban su distribución total en zonas sensibles a Bd, ampliándose el número de especies potencialmente vulnerables y que deberían ser objeto de atención especial (Rödder et al., 2009). Además, con la incorporación de grandes zonas de Europa como hábitats susceptibles al desarrollo de la enfermedad, resultaba ya posible establecer una conexión clara entre aquellos declives catalogados como “enigmáticos” décadas atrás en varias regiones del mundo y la quitridiomicosis (Lötters et al., 2009). El problema empezaba a adquirir grandes dimensiones y, sin embargo, aún sabíamos muy poco de por qué la incidencia de la enfermedad era tan desigual entre especies y entre localidades. Así, nos centramos de nuevo en Peñalara, y comprobamos que tras el declive de A. obstetricans, al menos otras dos especies (Bufo spinosus y Salamandra salamandra) comenzaron a sufrir mortalidades masivas (Bosch & Martínez-Solano, 2006). En otras zonas de la península ibérica, los nuevos brotes que registramos en Pirineos, la Serra da Estrela y Mallorca tenían al género Alytes como protagonista indiscutible (Figura 2; Walker et al., 2008, 2010; Rosa et al., 2013). Cu-

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2) Foto Saioa Fernández

Figura 3: Mortalidad de B. spinosus por quitridiomicosis en la Laguna Grande de Peñalara.

riosamente, las tres especies más seriamente afectadas presentaban hábitos eminentemente terrestres, cuando en los trópicos las especies más susceptibles a Bd eran aquellas más ligadas al medio acuático. Sin embargo, las tres especies, y especialmente Alytes, presentan estadios acuáticos prolongados, incluso con larvas invernantes en el caso de los géneros Alytes y Salamandra en las zonas de montaña, y las mortalidades masivas se registraban en masas de agua permanentes donde la temperatura del agua nunca es demasiado elevada. Con todo, el impacto de la enfermedad en las tres especies resultó muy desigual. Parecía que el elevado tamaño de puesta y el desarrollo larvario restringido a una estación de B. spinosus podría hacerle mucho más resistente a la enfermedad. No obstante, cada año gran cantidad de ejemplares recién metamorfoseados aparecían muertos alrededor de las lagunas y, sorprendentemente, muchos de ellos resultaban negativos para Bd tras ser analizados en el laboratorio (Figura 3). Lamentablemente, nuestras observaciones de campo

y experimentos de infección en laboratorio sugerían que la lucha contra el hongo conlleva un coste muy elevado, en términos de crecimiento y deterioro de la condición corporal, que acaba traduciéndose en mortalidad, incluso aunque el sistema inmunológico del ejemplar consiga terminar con el patógeno (Garner et al., 2009). Así, el impacto de Bd sobre las poblaciones de B. spinosus de Peñalara quedó patente cuando, años más tarde, analizamos sus parámetros demográficos mediante el marcaje y seguimiento individual de más de 1.500 ejemplares durante cinco años (Bosch et al., 2014). En la Laguna Grande de Peñalara, al contrario que en la Laguna Chica donde su carácter temporal suaviza la incidencia de Bd, se produce una elevada mortalidad de B. spinosus tras la metamorfosis. Esta baja tasa de reclutamiento, menor que la observada en otros sapos de ambientes similares (Muths et al., 2011), no es suficiente para compensar la probabilidad de supervivencia de la especie y, por tanto, condena a la población a un lento, pero continuo, declive (Bosch et al., 2014). Una vez que sabíamos que la lucha de los hospedadores contra el patógeno conlleva un coste, se hacía importante poder medirlo de alguna forma. Para ello, desarrollamos un nuevo método de análisis no invasivo que nos permitía recoger la cantidad de hormona corticoesterona secretada por los organismos, pudiendo evaluar así su nivel de estrés (Gabor et al., 2013a). Efectivamente, pudimos comprobar en larvas del género Alytes que los ejemplares infectados presentaban unos niveles de estrés muy superiores a los no infectados (Gabor et al., 2013b), lo que acabaría probablemente traduciéndose en afecciones del sistema inmune. Las defensas inmunológicas innatas de la piel de los anfibios podrían ser la principal protección ante la infección por Bd, especialmente por la

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producción de péptidos antimicrobianos y por las reacciones inflamatorias de la piel y, aunque aún no ha podido ser demostrado, es posible que estas reacciones incrementen aún más la vulnerabilidad de los ejemplares. Pero Bd no sólo produce un elevado coste sobre los individuos o incluso su muerte, sino que ocasiona importantes alteraciones en las comunidades de anfibios. Así, la enfermedad podría estar cambiando la estructura de las comunidades, alterando las interacciones bióticas entre ellas por la diferencia de susceptibilidad entre las especies. En Peñalara, y pese a los profundos efectos adversos de Bd sobre B. spinosus descritos, fuimos testigos de la expansión de la especie tras la casi completa extinción de A. obstetricans (Bosch & Rincón, 2008). Experimentalmente demostramos que B. spinosus evita los lugares de puesta con presencia de larvas de A. obstetricans, quizás como consecuencia de la reducción en la condición corporal, crecimiento y supervivencia de sus larvas cuando entran en competencia con las de A. obstetricans (Richter-Boix et al., 2007). En Peñalara vimos como la desaparición de las grandes larvas invernantes de A. obstetricans por Bd, motivó la expansión de B. spinosus al ocupar las lagunas permanentes que habían quedado vacías, sin sospechar que, años más tarde, se convertirían en una trampa mortal para los ejemplares recién metamorfoseados.

¿Por qué el impacto de Bd es tan variable entre especies y localidades? Bd es un patógeno generalista capaz de infectar multitud de especies de anfibios, pero a la vez presenta enormes diferencias en patogenicidad, y no sólo relacionadas con la susceptibilidad del hospedador, como parecía inicialmente. Así, una compleja red de interacciones

entre factores bióticos y abióticos modulan el desarrollo de la enfermedad, y se hace necesario conocer cómo se comportan los diferentes hospedadores, el papel que juegan los distintos estadios de desarrollo y la enorme influencia del ambiente. A lo largo de estos años hemos ido esclareciendo cómo funcionan algunas de estas interacciones y corroborando ciertas hipótesis. Hoy sabemos que todas las especies de Peñalara son susceptibles de ser infectadas por Bd, pero que el grado de susceptibilidad varía enormemente de unas a otras (Fernández-Beaskoetxea et al., 2016). La intensidad de la infección varía mucho en función del estadío de desarrollo de los individuos, siendo la metamorfosis el momento más crítico al coincidir la expansión de la queratina por toda la piel del ejemplar con la supresión del sistema inmune. Pero también la condición corporal de los individuos resulta clave para superar con éxito la infección (Garner et al., 2009), por lo que incluso es importante considerar todo lo que sucede en los estadíos larvarios que son susceptibles de albergar la infección y juegan un papel clave como reservorios y transmisores de la enfermedad. Claramente, Alytes es el taxón más vulnerable a la enfermedad en Europa, pero ahora también sabemos que sus larvas, además, se comportan como super-hospedadores que mantienen y amplifican la infección en otras especies por transmisión directa (Fernández-Beaskoetxea et al., 2016). Como vimos antes, su largo período larvario en zonas de montaña (hasta cinco años en Peñalara, M. García-París, comunicación personal) y su gran disco oral con abundante queratina podrían resultar claves. Pero, sin duda, la existencia de larvas invernantes resulta determinante para el mantenimiento y la amplificación de la infección,

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como pudimos comprobar mediante el estudio de las larvas invernantes de S. Salamandra (Medina et al., 2015). Así, las interacciones entre el tipo de hábitat (charcas frente arroyos), el estadío de desarrollo (larvas invernantes frente a larvas del año) y el hidroperíodo de las masas de agua (puntos de agua permanentes frente a temporales) resultaron claves para explicar la incidencia de Bd en las larvas de S. salamandra, que se han convertido en el principal reservorio de la infección tras la desaparición de A. obstetricans en Peñalara. En los arroyos, las zoosporas de Bd son arrastradas por la corriente, por lo que la transmisión es menor y las cargas de infección son más bajas. En las charcas, la transmisión del patógeno es más fácil, pero las masas de agua temporales se calientan mucho en verano y no permiten infecciones elevadas. Sólo en las charcas permanentes, la ausencia de temperaturas elevadas hace que los niveles de infección se mantengan elevados en las larvas invernantes, que mantienen la infección todo el año y transmiten el patógeno a las nuevas larvas del año nacidas en primavera. Así, las larvas de arroyos y de charcas temporales no sucumben al patógeno y mantienen la población de S. salamandra de Peñalara, mientras que muchas larvas invernantes de charcas permanentes mueren al completar la metamorfosis, permitiendo a la vez la persistencia de Bd en el sistema. Pero no sólo ciertos factores bióticos de los hospedadores moldean la dinámica de la quitridiomicosis, sino que el propio patógeno está también sujeto a factores intrínsecos. Al tratarse de una enfermedad emergente producida por un organismo claramente invasor, al principio no se prestó mucha atención a la variación del patógeno. Sin embargo, cuando comparamos la morfología de diferentes cul-

tivos de la península ibérica con otros de Mallorca y de Inglaterra, encontramos variaciones morfológicas importantes como el tamaño del esporangio y que, de forma reveladora, aparecían ligadas a distintos niveles de patogenicidad (Fisher et al., 2009). Este hecho abrió la puerta a estudios genéticos complejos del hongo y culminó con la descripción de diversos linajes genéticos de Bd que ha resultado clave para entender la incidencia de la enfermedad en el mundo. Efectivamente, Bd no es homogéneo a lo largo y ancho de toda su área de distribución. No obstante, la forma más generalizada, y también la más patogénica que se encuentra en continua expansión, es la que denominamos GPL, de sus siglas en inglés, ‘global panzootic lineage’, que habría surgido por recombinación genética de linajes previamente alopátricos que habrían entrado en contacto mediante movimientos artificiales de anfibios por el ser humano (Farrer et al., 2011). Inmediatamente, se puso de manifiesto la influencia de ciertos factores abióticos sobre el desarrollo de la infección. Hoy sabemos, por ejemplo, que la prevalencia de la infección en A. obstetricans está inversamente correlacionada con la cantidad de radiación UV y que el riesgo de mortalidad aumenta drásticamente en áreas con bajas temperaturas mínimas y elevada altitud (Bosch et al., 2007; Walker et al., 2010; Ortíz-Santaliestra et al., 2011). Hasta hace relativamente poco tiempo, se pensaba que la radiación UV podría agravar el efecto de la quitridiomicosis al hacer a los anfibios más vulnerables a la enfermedad por el debilitamiento de su sistema inmune (revisión en Tevini, 1993). Esta idea resultaba razonable teniendo en cuenta que muchos declives de anfibios se habían registrado en regiones montañosas de todo el mundo, que se había constatado que Bd podía desarrollarse por encima de

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los 5.000 m de altura y que la radiación UV parecía no afectarle en experimentos de laboratorio (Johnson et al., 2003). Sin embargo, al contrario de lo esperado, cuando analizamos experimentalmente la influencia de la radiación UV en la infección de larvas de B. spinosus en Peñalara, observamos una prevalencia más baja en las larvas expuestas a la radiación que en las que estaban protegidas de la misma (Ortíz-Santaliestra et al., 2011), coincidiendo con lo que obtuvimos en poblaciones naturales de A. obstetricans de la península ibérica (Walker et al., 2010). Esto es, la radiación UV destruye las zoosporas y contribuye, por tanto, a controlar la infección en zonas altas, aunque su efecto está supeditado a otros factores, como veremos más adelante. Pero, sin duda, el factor abiótico que más contribuye al desarrollo de la enfermedad es la temperatura. Así, la misma modula, por un lado, la capacidad de respuesta del hospedador a la infección y, por tanto, su susceptibilidad y, por otro, la tasa de crecimiento y desarrollo del patógeno (Woodhams et al., 2003; Berger et al., 2004; Ribas et al., 2009). Cuando tuvimos ocasión de estudiar el efecto de Bd sobre las poblaciones de A. muletensis en Mallorca, pudimos comprobar la enorme influencia de la temperatura sobre el desarrollo de la enfermedad (Figura 4). Dos poblaciones muy próximas de la isla estaban infectadas con una prevalencia en torno al 100% en invierno (Walker et al., 2008). Sin embargo, mientras que la población natural (el Torrent des Ferrerets) casi llegó a desaparecer completamente tras la introducción del hongo, la otra población (el Cocó de Sa Bova) no ha dejado de crecer desde que fue creada con el programa de reintroducción de la especie. La diferencia entre ambas poblaciones radica en su régimen de temperaturas, que

regula completamente las dinámicas entre el patógeno y el hospedador. Así, las pozas del Cocó de Sa Bova están totalmente expuestas a la insolación y las temperaturas del agua se mantienen casi todo el tiempo por encima de los 25ºC, una temperatura suficiente para disminuir el crecimiento del hongo. Sin embargo, en el Torrent des Ferrerets, la ausencia de insolación directa en las pozas hace que las temperaturas se mantengan muy estables durante todo el año, y nunca superen los 20ºC, lo que aumentaría la producción de zoosporas y su período con capacidad de infección (Doddington et al., 2013). Por lo tanto, incluso a una escala geográfica de escasos kilómetros, las condiciones ambientales determinan completamente el impacto de Bd sobre las poblaciones de anfibios. De hecho, son las temperaturas bajas, y a una corta escala temporal, el mejor predictor de la intensidad de la infección, tal y como observamos en poblaciones de A. obstetricans a baja altitud infectadas en Zamora (Fernández-Beaskoetxea et al., 2015). Tras realizar un seguimiento exhaustivo de seis poblaciones durante un año completo registrando tanto la temperatura del agua como el grado de infección de las larvas, obtuvimos un marcado patrón estacional. La infección se correFoto Jaime Bosch

Figura 4: Ejemplar adulto de A. muletensis muerto por quitridiomicosis en un torrente de la Sierra de Tramuntana.

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lacionaba inversamente con la temperatura, presentando sus valores más altos (tanto en intensidad como en prevalencia de infección) en los meses más fríos del invierno. Como dijimos antes, estos resultados podrían explicarse por la falta de capacidad de las larvas para hacer frente a la infección bajo condiciones ambientales extremas, y no tanto a la patogenicidad del hongo, ya que las temperaturas registradas se encontraban fuera del rango de crecimiento óptimo del patógeno in vitro. Pero la naturaleza siempre es más compleja y rara vez el estudio de un solo factor puede explicar completamente la dinámica de la infección en un determinado lugar. Así, uno de nuestros últimos estudios en Peñalara ha revelado que existen complejas interacciones entre factores bióticos y abióticos, concretamente la radiación UV, el zooplancton y la composición de las comunidades de anfibios, enmascarando el efecto del hábitat sobre la prevalencia de infección (Hite et al., 2016). Por un lado, los experimentos de campo demostraron que la radiación UV, efectivamente, elimina gran cantidad de zoosporas. Sin embargo, los puntos de agua permanentes que reciben mayor radiación presentan también los niveles más altos de infección. Esta paradoja se resuelve por la existencia de dos efectos indirectos que trabajan juntos para compensar la pérdida de zoosporas por la radiación UV: la presencia de larvas invernantes en los puntos de agua permanentes, que hacen proliferar la infección, y la reducción de la cantidad de zooplancton debido a la radiación, que es un importante depredador de las zoosporas. Para complicar aún más el sistema, la diversidad de especies hospedadoras, que no está relacionada con el hidroperíodo ni con la radiación, actúa contrarrestando la infección por el llamado efecto ”dilución” (Searle et al.,

2011) y además, la presencia de urodelos favo-

rece la infección, ya que sus larvas depredan sobre el zooplancton, depredador a su vez de zoosporas de Bd (Hite et al., 2016).

¿Por qué Bd está actuando ahora? Existen dos grandes hipótesis, no mutuamente excluyentes, para explicar el creciente impacto de Bd sobre las poblaciones de anfibios. La ”hipótesis del patógeno introducido” postula que Bd es una especie introducida que ha ido expandiéndose mostrando el típico frente epidémico (Lips et al., 2006). Esta hipótesis recibió el soporte de los primeros estudios de genética de poblaciones (Daszak et al., 2003; Morehouse et al., 2003) y del hecho de que existen especies invasoras muy extendidas por el ser humano que portan la enfermedad de manera asintomática, como la rana toro americana Lithobates catesbeianus (Garner et al., 2006). Por otro lado, hace ya algunos años, algunos investigadores vieron en la ”hipótesis del patógeno endémico” la única forma sensata de explicar la repentina aparición de la enfermedad en todo el mundo. Esto es, Bd siempre habría estado en las zonas afectadas por la enfermedad, pero un cambio en las condiciones climáticas habría favorecido su desarrollo (Pounds et al., 2006). Sin embargo, todos los estudios genéticos que vinieron después de esos años apoyaron la primera hipótesis (e.g., Morgan et al., 2007; James et al., 2009). En España, nuestro estado de conocimiento de la situación nos llevó a buscar relaciones entre las condiciones ambientales y la intensidad de la infección en 126 poblaciones de A. obstetricans (Walker et al., 2010). Los resultados fueron claros: como ya hemos visto, las condiciones ambientales modulaban completamente el desarrollo de la enfermedad, tal y como esta-

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blece la hipótesis del patógeno endémico, sin embargo, el patrón observado de presencia del hongo era consistente con la hipótesis del patógeno introducido, es decir, las características ambientales no explicaban la presencia de este patógeno generalista que está presente, prácticamente, allí donde ha podido llegar. Sin embargo, y como también vimos antes, el hecho de tratarse de un patógeno introducido no significa que no pueda mostrar una considerable diversificación, sobre todo si tenemos en cuenta que: 1) se trata de un organismo con capacidad de evolucionar rápidamente, 2) su expansión por todo el mundo podría haber sido anterior a lo que imaginábamos y 3) el linaje globalmente distribuido y altamente patógenico convive con linajes autóctonos en varias regiones del planeta. De hecho, documentar la llegada de Bd a un territorio concreto no es fácil. Mallorca es, precisamente, uno de los pocos lugares en el mundo para el que tenemos esta certeza: tristemente, Bd fue introducido en la isla a través del programa de reintroducción de A. muletensis (Walker et al., 2008). Tras la aparición del primer ejemplar recién metamórfico encontrado muerto en 2004 en Mallorca y la confirmación de que estaba infectado con Bd, analizamos todas las poblaciones existentes en la naturaleza, así como la historia de las reintroducciones realizadas a través del plan de recuperación de la especie en la década de 1990. Por desgracia, los ejemplares criados en el Zoo de Jersey, y que fueron liberados en Mallorca logrando un éxito sin precedentes en la recuperación de un anfibio gravemente amenazado, habían estado en contacto estrecho con ejemplares de Xenopus gilli de Sudáfrica. Tras la llegada de estos ejemplares a Jersey en 1991, cinco de ellos murieron junto con otros 23 A. muletensis de la colonia cautiva, sin que

nadie supiese explicar el motivo. Varios de estos ejemplares muertos y preservados en formol en la década de 1990 darían positivo para Bd cuando los analizamos, y esto explica que Mallorca sea el único lugar en el mundo donde se conoce la presencia de la cepa de Bd del Cabo, presente en Sudáfrica. Afortunadamente, esta cepa es menos virulenta que la GPL, y la infección quedó relegada sólo a las dos localidades que veíamos antes: el Torrent des Ferrerets y el Cocó de Sa Bova. La especial susceptibilidad de las especies del género Alytes, así como la de otras especies endémicas, con distribuciones restringidas y localizadas en zonas favorables al desarrollo de la quitridiomicosis, nos impulsó a analizar la situación en otras áreas geográficas. En el norte de Marruecos, Alytes maurus, y en el sur peninsular, Alytes dickhilleni, están restringidos casi completamente a zonas montañosas idóneas para el desarrollo de la enfermedad. Nuestros muestreos en Marruecos determinaron la presencia de Bd, por primera vez en el norte del continente africano, en varias especies y distintas zonas del país (El Mouden et al., 2011) y, aunque en ese momento no constatamos la infección en A. maurus, muestreos más recientes han confirmado mortalidad por Bd en la especie (D. Donaire & J. Bosch, datos no publicados). En el sur peninsular, nuestros muestreos llevados a cabo en toda la distribución del sapo partero bético (A. dickhilleni) detectaron la presencia de Bd en dos zonas muy alejadas entre si, y con una prevalencia del 100%, sugiriendo una introducción reciente con escasa dispersión (Bosch et al., 2013). Aunque en ese momento no detectamos mortalidad en el campo, ésta fue superior al 70% en laboratorio, confirmándose el riesgo que supondría la expansión de Bd para la especie. La emergencia de Bd en esta especie seguía

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un patrón parecido al que observamos en Mallorca. Las dos únicas poblaciones infectadas se relacionaban con la actividad naturalista o investigadora, lo que ponía de manifiesto, una vez más, nuestra enorme responsabilidad como naturalistas para evitar la expansión del patógeno (Bosch et al., 2013). En los últimos años, Bd se está extendiendo por toda su área de distribución, y las primeras mortalidades masivas registradas han dado paso a la casi total extinción de varias poblaciones que resultaban clave para la especie (J. Bosch et al., datos no publicados). A lo largo del mismo año, también llevamos a cabo muestreos en todas las poblaciones existentes de Calotriton arnoldi, el tritón del Montseny, aunque en este caso, con resultados negativos en todas las muestras (Obón et al., 2013). Como veíamos antes, el hecho de que estemos ante un patógeno introducido no significa que no puedan existir cambios ambientales que contribuyan a exacerbar la enfermedad. Así, y dado que las áreas colonizadas por el patógeno tienen que cumplir unos requerimientos concretos para que se alcance su óptimo de crecimiento y produzca un impacto evidente, la hipótesis de la epidemia ligada a cambios ambientales o del patógeno endémico ha sido rebautizada como “hipótesis del óptimo térmico del hongo” (Pounds et al., 2006). En Peñalara, nuestros análisis de los datos meteorológicos durante 28 años, antes y después de la aparición de los primeros brotes de la enfermedad (Bosch et al., 2007), revelaron una asociación significativa entre ciertos cambios en las condiciones climáticas locales y la incidencia de la quitridiomicosis. El aumento de la temperatura y de la humedad en la zona fue notable justo antes de la epidemia, registrándose un aumento significativo en el número de días soleados y cálidos en julio y

agosto, cuando tiene lugar la metamorfosis y los anfibios son más vulnerables a Bd. Así, los efectos del calentamiento global registrados en la zona estarían aumentando el número de días con temperaturas que se encuentran dentro del óptimo de desarrollo del patógeno sin que, por supuesto, las temperaturas alcancen los valores elevados que resultan ya críticos para Bd. Por tanto, el calentamiento global de las zonas templadas, más notable en zonas de montaña, podría estar exacerbando la enfermedad en zonas altas, acercando la temperatura del medio al óptimo de crecimiento del patógeno. Por otro lado, el cambio climático también podría estar relacionado con la expansión del hongo hacia zonas altas de montaña, pues también en Peñalara hemos podido registrar la expansión en altitud de algunas especies más propias de zonas bajas que podrían haberse comportado como vectores de Bd (Bosch et al., datos no publicados). Otro efecto notable producido por el calentamiento global en zonas de montaña es el adelanto de la fecha de deshielo. Nuestros trabajos en Pirineos revelaron la implicación de este fenómeno en la intensidad de infección de tres especies que están sufriendo declives poblacionales como consecuencia de la quitridiomicosis: Rana temporaria (la especie local más resistente a la infección), B. spinosus (con una tolerancia media a la infección) y A. obstetricans (extremadamente susceptible). Tras más de una década trabajando en la zona, pudimos comprobar cómo el adelanto en la fecha de deshielo en la zona aumenta enormemente el grado de infección por Bd en las dos especies menos vulnerables, mientras que A. obstetricans presentaba siempre una elevada prevalencia independientemente del momento del deshielo (Clare et al., 2016).

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¿Qué podemos hacer ante esta situación? Recientes investigaciones que hemos desarrollado también en Peñalara han demostrado, de forma esperanzadora, que el componente heredable asociado a la infección por Bd parece ser lo suficientemente alto como para que pueda existir una adaptación al patógeno (Palomar et al., 2016). No obstante, este proceso, si llega a producirse, será largo. Y mientras sucede, muchas poblaciones de las especies altamente sensibles, y quizás incluso algunas de nuestras especies endémicas, desaparecerán. Por lo tanto, no podemos quedarnos con los brazos cruzados y debemos enfocar todas nuestras investigaciones al desarrollo de métodos paliativos de la enfermedad. En nuestra primera revisión sobre las posibles medidas de mitigación de la enfermedad (Woodhams et al., 2011) establecimos las prioridades de manejo, que se concentran en frenar la expansión del patógeno, mantener colonias cautivas seguras de las especies y poblaciones más vulnerables y desarrollar métodos de profilaxis o remedios contra la enfermedad. Sin embargo, todo intento de mitigación debe ajustarse a las condiciones ambientales para disminuir la susceptibilidad de los anfibios y/o la patogenicidad de Bd y no debemos centrarnos únicamente en la erradicación del patógeno o en la cría en cautividad, sino proponer tratamientos a nivel poblacional. Para ello, es necesario, primero, identificar los mecanismos de supresión de la enfermedad y, después, parametrizar las variables que regulan la infección mediante modelos testados en condiciones naturales para, finalmente, emprender procesos de manejo adaptativos en el campo en condiciones naturales.

Transcurridos algunos años desde el establecimiento de estas recomendaciones y aunque las actuaciones de conservación ex situ siguen siendo necesarias, son muy escasos los programas de investigación que han ensayado actuaciones in situ en el mundo (Garner et al., 2016). Precisamente en Mallorca, el hecho de tratarse de un sistema insular, con un único hospedador, unido al ambiente extraordinariamente seco que presenta la isla y a la altísima probabilidad de que el patógeno acabe llegando a todas las poblaciones a través de los barranquistas, nos animó a emprender un intento de erradicación del patógeno pionero en el mundo (Bosch et al., 2015). El trabajo, de más de cinco años, utilizando antifúngicos en laboratorio para el tratamiento de todas las larvas existentes al final del verano y el posterior secado de las pozas, recibió una atención mediática considerable (Lubik, 2010), pero culminó sin éxito con la reinfección de las poblaciones tratadas. Sin embargo, la inminente extinción local de la población del Torrent des Ferrerets (aquel de aguas frías que era una de las pocas localidades naturales donde la especie consiguió resistir), junto con la autorización de la Consejería de Medio Ambiente del Gobierno Balear, nos animó a la aplicación de un desinfectante químico en el medio una vez retirados los animales y vaciadas las pozas. De esta forma, la infección fue erradicada en cuatro de los cinco sitios tratados, y se mantuvo así durante varios años después de la aplicación. No fue el fin de la guerra contra la quitridiomicosis, pero sí un batalla ganada que demuestra que actuaciones sencillas, aunque costosas, pueden y deben llevarse a cabo mientras no contemos con otras soluciones más definitivas (Bosch et al., 2015).

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Nuevas amenazas Paralelamente al avance en el conocimiento de los mecanismos que regulan las dinámicas de la quitridiomicosis, nuevas amenazas surgen para los anfibios. Una nueva especie de hongo quitridio, Batrachochytrium salamandrivorans (Bsal), originario de Asia, ha llegado ya al norte de Europa probablemente a través del comercio internacional de mascotas como los tritones del género Cynops. Su presencia restringida en Europa, unas pocas localidades entre Holanda, Bélgica y Alemania, ha provocado ya declives dramáticos en S. salamandra del norte de Europa (Martel et al., 2013; Spitzenvan der Sluijs et al., 2013). Nuestro análisis de más de 5.000 muestras de toda Europa y las infecciones experimentales en laboratorio de un número importante de especies de anfibios confirman que aún no se ha extendido desde su zona de introducción, pero también que se trata de otro hongo altamente patógeno para la gran mayoría de las especies de urodelos (Martel et al., 2014). Su inevitable llegada a la península ibérica supondrá un nuevo reto en la conservación de nuestra herpetofauna, que debería tomar ventaja de todas nuestras experiencias y conocimientos adquiridos con Bd. Por último, otro viejo patógeno conocido como causante de mortalidades masivas de anfibios, Ranavirus, ha cobrado relevancia recientemente. Cuando en 1992 se detectaron miles de larvas muertas de A. obstetricans, en un ibón del Pirineo oscense (Márquez et al., 1995), con evidentes síntomas de hemorragias e inflamaciones generalizadas, se atribuyó a un crecimiento anormal de la bacteria Aeromonas hydrophyla y el conocido como mal de “la pata roja”. Años más tarde, los ejemplares muertos que registramos en el Parque Nacional de Picos de Europa presentaban las mis-

mas características que los que observamos en Pirineos, pero esta vez ya éramos capaces de identificar su agente causal: Ranavirus sp. (Price et al., 2014). Ahora sabemos que, contrariamente a lo que pensábamos hace sólo algunos años, Ranavirus es un patógeno multihospedador que no sólo produce mortalidad en poblaciones deprimidas, sino que es capaz de producir extinciones locales en poblaciones prístinas. Todo apunta a que Ranavirus está en proceso de expansión en Europa, una vez más, como consecuencia de la globalización, el comercio de especies y los movimientos incontrolados de animales, y su erradicación podría ser incluso más complicada que la de Batrachochytrium spp.

Actuaciones futuras Actualmente son muchos los frentes abiertos en los que estamos trabajando para intentar frenar las enfermedades emergentes de los anfibios. Por supuesto, como en cualquier enfermedad infecciosa, la principal forma de actuar contra ella es evitar su propagación, por lo que nunca debemos bajar la guardia y seguir estrictamente los protocolos de desinfección del material de campo en nuestros trabajos, que básicamente consisten en sumergirlos en lejía, o en cualquier otro desinfectante usado en sanidad animal como Virkon, aclarar con agua limpia y dejar secar completamente antes de ser utilizados en otro lugar. También es fundamental divulgar el problema y concienciar a la sociedad en general sobre el riesgo de entrar en contacto estrecho con los animales y, sobre todo, del enorme riesgo que supone mover ejemplares y materiales de un sitio a otro. Hay mucho trabajo por hacer con los diferentes usuarios de los cursos acuáticos, incluyendo pescadores, cazadores,

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herpetólogos, piragüistas y un largo etc, para conseguir que no realicen prácticas de riesgo que podrían ser catastróficas para los anfibios. Además, hay que seguir luchando para que se implementen medidas legales para regular más severamente, e incluso prohibir, el comercio de anfibios. La reciente reincorporación de Bd en el listado de especies exóticas invasoras ha sido un éxito, pero de nada servirá si no estamos atentos para que se apliquen las leyes. Para el caso de Bsal, actualmente estamos trabajando para constituir un sistema de vigilancia temprana de la enfermedad a nivel europeo que podría evitar la llegada de este nuevo patógeno a la península ibérica. Uno de los campos en los que estamos trabajando actualmente es el control de especies hospedadoras y reservorios. En Peñalara, la casi desaparición de A. obstetricans ha hecho que los niveles de infección bajen mucho, aunque, como vimos, la presencia de larvas invernantes de S. salamandra asegura la permanencia de Bd en el medio. Por eso, en los últimos años estamos realizando experimentos piloto en campo y laboratorio para comprobar si el control de este reservorio puede romper el ciclo anual de infección de nuevos ejemplares. En algunas lagunas y charcas permanentes, y con la ayuda de voluntarios, hemos retirado después del verano una enorme cantidad de larvas de S. salamandra, que han sido mantenidas en laboratorio hasta su metamorfosis. Con esta acción, en la primavera temprana, las nuevas larvas del año de B. spinosus y de S. salamandra no han entrado en contacto con larvas invernantes de salamandra altamente infectadas. Otro campo abierto es el uso de bacterias anti-Bd para proporcionar una ayuda extra a los animales. Recientemente, hemos aislado una cepa de Pseudomonas fluorescens de ejem-

plares adultos de A. obstetricans de Peñalara que, en el laboratorio, inhibe el crecimiento de Bd (L.A. Davis et al., datos no publicados). Así, los ejemplares en fase larvaria de A. obstetricans que estamos reintroduciendo en Peñalara reciben previamente un baño de estas bacterias (aunque con cautela dado que Pseudomonas aeruginosa y P. flourescens pueden comportarse como patógenos en herpetos inmunodeprimidos), y pronto sabremos si les están proporcionando una ayuda efectiva para controlar el hongo. Estos ejemplares liberados con las bacterias simbiontes anti-Bd han sido criados en el Centro de Cría de Anfibios Amenazados de la Sierra de Guadarrama, donde mantenemos una colonia cautiva desde 2008 creada a partir de los poquísimos ejemplares que conseguimos capturar tras el brote agudo de la enfermedad (Figura 5). Desde entonces, hemos venido reforzando la población liberando cientos de metamórficos criados en cautividad que, de momento, nos ha permitido establecer dos nuevos núcleos de cría en el Parque y mantener viva la población. Además, con la creación del Parque Nacional de la Sierra de Guadarrama, hemos empezado a establecer nuevas poblaciones a cotas más bajas, pero dentro del Parque, y en áreas anteriormente Foto Jaime Bosch

Figura 5: Instalaciones del Centro de Cría de Anfibios Amenazados de la Sierra de Guadarrama.

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ocupadas por la especie donde, hipotéticamente, las temperaturas más altas impedirán que Bd resulte letal para los animales. Por supuesto, estos trabajos de reintroducción se han realizado tras el análisis genético de las poblaciones existentes (Albert et al., 2015), al igual que estamos haciendo en la actualidad en las zonas afectadas por Ranavirus para futuras reintroducciones. En este caso, y al contrario que para Bd, nuestros primeros ensayos de inmunización de los animales son más esperanzadores, y pronto podremos probar en el campo si realmente son efectivos. Tras casi dos décadas intentando combatir las nuevas enfermedades de los anfibios, es hora de encontrar soluciones. Aunque se trata de una tarea difícil de conseguir, debemos

explorar cualquier posibilidad, por pequeña o descabellada que pueda parecer, con el convencimiento de que si no hacemos nada, nunca avanzaremos en el control de esta pandemia. Agradecimientos: La Consejería de Medio Ambiente de la Comunidad de Madrid, los trabajadores del Parque Nacional de la Sierra de Guadarrama y, en especial, J.A. Vielva nos han apoyado sin reticencias desde el principio en toda esta lucha contra las enfermedades de los anfibios. La Consejería de Medio Ambiente de las Islas Baleares también ha respondido con valentía al reto de la quitridiomicosis, y el Parque Nacional de Picos de Europa, y especialmente A. Mora, también nos han ayudado a intentar frenar el problema de Ranavirus. Finalmente, Banco Santander y la Fundación BBVA han financiado gran parte de nuestra investigación en los últimos años.

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Historia Natural Contribution to the knowledge on the reproductive biology of Bufo spinosus in Morocco Alberto Sánchez-Vialas1, Octavio Jiménez-Robles2, Gabriel Martínez del Mármol3 & Raúl León4 1

Colección de Herpetología, Museo Nacional de Ciencias Naturales (CSIC). Cl. José Gutiérrez Abascal, 2. 28006 Madrid. Spain. C.e: alberto.alytes@gmail.com 2 Departamento de Biodiversidad y Biología Evolutiva. Museo Nacional de Ciencias Naturales (CSIC). Cl. José Gutiérrez Abascal, 2. 28006 Madrid. Spain. 3 Cl. Pedro Antonio de Alarcón, 34. 18002 Granada. Spain. 4 Cl. Estanislao Cabanillas, 43. 2º. 13400 Almadén, Ciudad Real. Spain. Fecha de aceptación: 9 de julio de 2016. Key words: distribution, Jbel Sirwa, lotic environment, Natrix maura, pigmentary anomaly, reproductive habitat.

RESUMEN: Se disponen de escasos datos acerca de los lugares de reproducción de Bufo spinosus en Marruecos. Aquí aportamos un nuevo registro donde se reproduce la especie en la cordillera del Rif, durante principios de Mayo de 2015. El hábitat reproductivo se caracteriza por ser lótico y sin vegetación acuática, similar a los ambientes que usa en Túnez. Así mismo, constatamos su presencia en la localidad más meridional para la especie.

The Bufo bufo species complex (Arntzen et al., 2013) is comprised by several Palearctic species both in the Eurosiberian and Mediterranean biogeographic regions. Recent studies show the presence of two distinct North African lineages of Bufo spinosus (Recuero et al., 2012), which should be considered as different units for the conservation of the whole species diversity. Regarding herpetological diversity, Morocco is one of the best known countries in North Africa, but data on natural history, such as reproductive biology, are scarce for some species in the region, as in the case of B. spinosus (Schleich et al.,1996). Moroccan populations of B. spinosus are confined to the wettest and coolest zones of the country, especially in mountain areas as the Rif, Middle Atlas and the High Atlas, where it seems to be relatively common (Bons & Geniez, 1996; Beukema et al., 2013). It is also found on the Moroccan Mediterranean coast, and on the north Atlantic coast, where it is rare (Bons & Geniez, 1996; Barnestein et al., 2012). The most meridional record of B. spinosus in North Africa is in Jbel Sirwa (between High Atlas and Anti Atlas mountains; Bons & Geniez, 1996).

In August 2012 an adult female with a yellow pigmentary anomaly was observed during the day in the proximities of a stream (Figures 1a and 1b). This datum is important because lower latitude populations are supposed to be at higher extinction risk by climate change (Franco et al., 2006). The reported breeding activity of B. spinosus in Morocco takes place in spring in the High Atlas (at 2.650 masl), where post-metamorphic individuals have been observed in July (Salvador, 1996). In Tunisia, its breeding season begins in early March and runs through mid-April (Ben Hassine & Escoriza, 2014). The reproductive habitat of B. spinosus in North Africa has been described in: Algeria (temporary ponds vegetated with Ranunculus; Samraoui et al., 2012); Tunisia, (lotic environments, such as backwaters areas of streams that lack vegetation and in stream pools; Ben Hassine & Nouira, 2012; Ben Hassine & Escoriza, 2014), and Morocco (a relatively large permanent vegetated pond in the Middle Atlas; El Hamoumi et al., 2007). During a field expedition conducted in 2015 in the Rif mountains, northern Morocco, on 2 May we found two B. spinosus clutches

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2) Photos Raúl León

Figure 1: (a) Habitat in Jbel Sirwa, Morocco, where B. spinosus was observed. (b) Female B. spinosus with a yellow pigmentary anomaly found in Jbel Sirwa, Morocco. Figura 1: (a) Hábitat en Jbel Sirwa, Marruecos, donde se observó B. spinosus. (b) Hembra de B. spinosus con anomalía pigmentaria encontrada en el Jbel Sirwa, Marruecos.

in a lotic environment at 1.027 masl, 9 km SW Moulay Abdeslam, Parc naturel régional de Bouhachem (Figure 2a). Both clutches were laid among dead branches and over alder (Alnus glutinosa) roots in a rocky stream that lacks aquatic vegetation. The section of the stream where the clutches were observed was in shade due to the canopy of alders. The reproductive habitat in this locality is similar to the environments used in Tunisia by the other North African lineage of B. spinosus (Ben Hassine & Nouira, 2012; Recuero et al., 2012; Ben Hassine & Escoriza, 2014), but in contrast, in Morocco they are known to use more types of reproductive habitats (Salvador, 1996; El Hamou-

This reflects the lack of information on the natural history of B. spinosus Moroccan populations, and the ecological plasticity that this species shows for reproducing in different habitats. In one of these clutches found in the Rif, an adult of Natrix maura was sitting among the strings of eggs (Figure 2b). In Spain, B. spinosus eggs have been observed to be predated by N. maura (Meijide & Salas, 1989). Therefore, it is quite likely that the same trophic interaction occurs in North Africa. However we did not observe any evidence of damage on the eggs or any try to ingest them, maybe because the snake felt disturbed by our presence.

Photos Octavio Jiménez-Robles

mi et al., 2007).

Figure 2: (a) Lotic environment where the clutches of B. spinosus were found, near Moulay Abdeslam, Morocco. (b) Natrix maura sitting on the clutch of B. spinosus near Moulay Abdeslam, Morocco. Figura 2: (a) Ambiente lótico donde se encontraban las puestas de B. spinosus, cerca de Moulay Adeslam, Marruecos. (b) Natrix maura sobre una puesta de B. spinosus cerca de Moulay Adeslam, Marruecos.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2)

More studies about B. spinosus biology in North Africa will be necessary to properly carry out conservation actions

for these relict populations that could be considered as Near Threatened ( Reques et al., 2013 ).

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Intento de depredación de un ejemplar de Triturus marmoratus sobre un juvenil de Pelophylax perezi Abel Bermejo & Rosa Otero Ciudad de la Juventud, 106. 34192 Grijota. Palencia. España. C.e: herpeto31@hotmail.com Fecha de aceptación: 16 de julio de 2016. Key words: predation attempt, Pelophylax perezi, Triturus marmoratus, northern Spain.

La dieta de los adultos de Triturus marmoratus durante la fase acuática está bien documentada en la bibliografía (Bas, 1982; Lizana et al., 1986; Bea et al.,1994; Villero et al., 2006). Está compuesta por invertebrados (crustáceos, larvas de dípteros, tricópteros y efemerópteros) que son las presas más abundantes en

los cuerpos de agua, aunque también aprovechan otros recursos tróficos como puestas y larvas de otros urodelos y larvas de anuros (Montori, 1990; Lizana & Martín-Sánchez, 1994; Diego-Rasilla, 2003; Montori & Herrero, 2004; Villero et al., 2006). También se ha citado la depredación sobre adultos de otras especies

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de tritones como Mesotriton alpestris (Orizaola & Rodríguez del Valle, 2000; Gosá, 2016), Lissotriton boscai (Ayres, 2007) y Lissotriton helveticus (Crespo-Díaz & Sanz-Azkue, 2009) Triturus marmoratus presenta una gran plasticidad trófica, aprovechando los recursos disponibles en los cuerpos de agua durante la fase acuática. En Villero et al. (2006), los hábitos alimenticios muestran una tendencia hacia el consumo de larvas de Bufo bufo, huevos de Pelophylax perezi, larvas de Alytes obstetricans y larvas de Salamandra salamandra. Sin embargo, no existen referencias bibliográficas sobre la depredación de anuros adultos o juveniles por parte de T. marmoratus. El 16 de abril de 2015 pudimos observar un intento de depredación de una hembra de T. marmoratus sobre un juvenil de P. perezi en un pequeño manantial en Quijas (Cantabria; UTM 10 x 10 km 30T VP00, UTM 1 x 1 km 30T VP0701; 109,16 msnm.). La observación fue casual ya que el pequeño estanque estaba casi colmatado por hojas y el fondo oscuro impedía una clara observación. Pudimos observar la cabeza de un ejemplar de P. perezi desplazándose de un lado hacia otro del perímetro del charco, hasta que finalmente pudiFoto Abel Bermejo García

Figura 1: Hembra de T. marmoratus tras la regurgitación de P. perezi.

mos ver a una hembra de T. marmoratus intentando engullir al ránido. En ese momento tenía engullida prácticamente la totalidad de la rana, salvo la cabeza y las extremidades anteriores. Después de una hora de observación el urodelo fue incapaz de tragarse al ejemplar y salió a la orilla a regurgitarlo (también puede que el propio estrés producido por nuestra observación originase la regurgitación). El juvenil de P. perezi agonizaba y acabó muriendo a los pocos minutos. Tenía fracturadas las extremidades posteriores y el cuerpo se mostraba muy magullado (Figura 1). La longitud total (LT) de la hembra de T. marmoratus alcanzaba los 160 mm de los cuales 84,2 mm pertenecían a la longitud cabeza-cuerpo (LCC). La LT del juvenil de P. perezi alcanzaba los 35,2 mm. Las hembras de esta especie de tritón no presentan segregación trófica respecto a los machos, aunque existe cierta diferencia en cuanto diversidad poblacional en la dieta de las hembras, que es superior a la de los machos e incluye ránidos y salamándridos en sus fases embrionarias y larvarias (Villero et al., 2006), lo que indica una mayor eurifagia de las hembras. Además también se encontraron otros anfibios como L. helveticus (n=16) con una LT media de 71,50 mm y A. obstetricans (n=1) en esta pequeña lámina de agua. Por lo tanto, puede considerarse que la depredación sobre metamórficos y juveniles de P. perezi por T. marmoratus debe ser habitual en los lugares de freza, donde coinciden ambas especies de anfibios. Podemos calificar a T. marmoratus como un depredador generalista que aprovecha al máximo los recursos que la fase acuática ofrece, formando parte de su dieta los anfibios tanto en sus fases embrionarias y larvarias, como ocasionalmente juveniles y adultos.

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Anomalías múltiples en diversas extremidades en Pleurodeles waltl Francisco Javier Zamora-Camacho Department of Biological Sciences, Dartmouth College. 78 College Street. 03755 Hanover (New Hampshire). USA. C.e.: zamcam@ugr.es Fecha de aceptación: 14 de agosto de 2016. Key words: brachydactyly, limb abnormalities, polydactyly, syndactyly.

En este artículo se describen las anomalías en las extremidades de una hembra de Pleurodeles waltl localizada la noche del 21 de enero de 2015 mientras deambulaba en tierra firme, en los Pinares de Cartaya (Huelva, Andalucía, España; 37°19’30,74”N / 7°12’0,93”O; 50 msnm). Era una noche húmeda de llovizna suave, y la temperatura rondaba los 12ºC. El ejemplar pesaba 38,46 g (pesado con una balanza modelo CDS-100; precisión 0,01g), medía 116 mm (medido con una regla milimetrada) de longitud hocico-cloaca, 104 mm de cola, y presentaba a la vez braquidactilia (presencia de dedos de tamaño reducido), polidactilia (presencia de dedos supernume-

rarios) y sindactilia (presencia de dedos fusionados) en tres de sus cuatro extremidades: - La extremidad anterior izquierda presentaba cinco dedos, de pequeño tamaño, de los que el tercero y el cuarto estaban unidos entre sí (Figura 1a). - En la extremidad posterior izquierda aparecían ocho dedos, poco desarrollados, de los cuales aparecían unidos el primero con el segundo, el tercero con el cuarto, y el sexto con el séptimo y el octavo (Figura 1a). - La extremidad anterior derecha presentaba cinco dedos, todos ellos poco desarrollados, de los cuales el cuarto y el quinto estaban unidos entre sí (Figura 1b).

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- Únicamente en la extremidad posterior derecha se apreciaba un desarrollo normal (Figura 1b). La polidactilia y la braquidactilia se cuentan entre las malformaciones más comunes en las extremidades de los anfibios, mientras que la sindactilia es más infrecuente (Williams et al., 2008). La presencia de varias malformaciones a la vez en más de una extremidad en un mismo ejemplar se considera enormemente rara (Stocum, 2000; Williams et al., 2008). Puntualmente, estas y otras deformidades en las extremidades pueden alcanzar una alta prevalencia en algunas poblaciones de anfibios (Hanken, 1983), aunque es más común que se mantengan en proporciones inferiores al 3% (Gillilland et al., 2001; Mester et al., 2015; Laurentino et al., 2016). Este ejemplar fue el único de su especie localizado aquella noche, de modo que no puede estimarse la prevalencia de estas malformaciones en la población. Se desconocen las causas de las malformaciones de este ejemplar. En algunos estudios se ha comprobado que las deformidades en las extremidades de los anfibios pueden tener su origen en infecciones parasitarias (Johnson et al., 2003). También altas dosis de radiación ultravioleta durante el desarrollo embrionario pueden causar anomalías en las extremidades de los anfibios (Pahkala et al., 2001). En otros casos, estas malfor-

maciones óseas pueden deberse a temperaturas anómalas durante el desarrollo (Worthington, 1974), o a altas concentraciones de agroquímicos (Álvarez et al., 1995). De hecho, Taylor et al. (2005) comprobaron que la proximidad a fuentes de agroquímicos incrementa la probabilidad de desarrollar malformaciones en los anfibios. Ninguno de estos factores pudo cuantificarse para este individuo. No obstante, en cuanto a la proximidad a campos de cultivo, este ejemplar fue encontrado en un hábitat muy poco alterado, aunque a una distancia de unos 2 km de los campos de cultivo más cercanos. En la península ibérica, se conocen casos puntuales de individuos con anomalías en las extremidades en Chioglossa lusitanica (Sequeira et al., 1999), Salamandra salamandra (Escoriza & García-Cardenete, 2005), Calotriton arnoldi (Martínez-Silvestre et al., 2014), Triturus marmoratus (Diego-Rasilla, 2000; Galán, 2011), Lissotriton boscai (Ortiz et al., 2006), Lissotriton helveticus (Diego-Rasilla, 2009), Alytes dickhilleni (Escoriza & García-Cardenete, 2005), Rana temporaria (Galán, 2011) o Rana iberica (La Opinión Coruña, 2007). Sin embargo, hasta donde alcanza mi conocimiento, el que aquí reporto es el primer caso de anomalías en las extremidades de P. waltl, así como la primera cita de un anfibio con

Fotos Francisco J. Zamora-Camacho

Figura 1: Hembra de P. waltl descrita en este artículo. (a) Deformidades en las extremidades izquierdas. (b) Extremidades derechas.

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múltiples anomalías presentes a la vez en varias extremidades, en territorio ibérico.

Agradecimientos: FJZ-C estuvo en parte financiado por una beca postdoctoral de la Fundación Ramón Areces.

REFERENCIAS Álvarez, R., Honrubia, M.P. & Herráez, M.P. 1995. Skeletal malformations induced by the insecticides ZZ-Aphox® and Folidol® during larval development of Rana perezi. Archives of Environmental Contamination and Toxicology, 28: 349-356. Diego-Rasilla, F.J. 2000. Malformaciones en una población de Triturus marmoratus. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 11: 88-89. Diego-Rasilla, F.J. 2009. Limb abnormalities in the palmate newt, Lissotriton helveticus (Caudata: Salamandridae). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 20: 62-63. Escoriza, E. & García-Cardenete, L. 2005. Polimelia en Alytes dickhilleni y Salamandra salamandra longirostris. Dos casos de ejemplares con seis extremidades. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 16: 39-41. Galán, P. 2011. Anfibios con malformaciones en el Parque Natural das Fragas do Eume. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 22: 65-67. Gillilland, C.D., Summer, C.L., Gillilland, M.G., Kannan, K., Villeneuve, D.L., Coady, K.K., Muzzall, P., Mehne, C. & Giesy, J.P. 2001. Organochlorine insecticides, polychlorinated biphenyls, and metals in water, sediment, and green frogs from southwestern Michigan. Chemosphere, 44: 327-339. Hanken, J. 1983. High incidence of limb skeletal variants in a peripheral population of the red-backed salamander, Plethodon cinereus (Amphibia: Plethodontidae), from Nova Scotia. Canadian Journal of Zoology, 61: 1925-1931. Johnson, P.T.J., Lunde, K.B., Zelmer, D.A. & Werner, K. 2003. Limb deformities as an emerging parasitic disease in amphibians: evidence from museum specimens and resurvey data. Conservation Biology, 17: 1724-1737. La Opinión Coruña. 2007. Las ranas mutantes de Muros. <http:// www.laopinioncoruna.es/galicia/2599/ranas-mutantes -muros/150103.html> [Consulta: 7 abril 2016].

Laurentino, T.G., Pais, M.P. & Rosa, G.M. 2016. From a local observation to an European-wide phenomenon: amphibian deformities at Serra da Estrela Natural Park, Portugal. Basic and Applied Herpetology, DOI: http://dx.doi.org/10.11160/bah.15003. Martínez-Silvestre, A., Amat, F. & Carranza, S. 2014. Natural incidence of body abnormalities in the Montseny newt, Calotriton arnoldi Carranza and Amat, 2005. Herpetology Notes, 7: 277-279. Mester, B., Lengyel, S. & Puky, M. 2015. Low frequency of amphibian morphological anomalies in a large protected wetland and grassland complex in Hungary. Herpetological Conservation and Biology, 10: 679-687. Ortiz, M.E., Fernández, M.J., Lizana, M. & Alarcos, G. 2006. Un caso de polimelia en Lissotriton bosca (Lataste, 1879). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 17: 42-43. Pahkala, M., Laurila, A. & Merilä, J. 2001. Carry-over effects of ultraviolet-B radiation on larval fitness in Rana temporaria. Proceedings of the Royal Society of London B, 268: 1699-1706. Sequeira, F., Gonçalves, H., Meneses, C. & Mouta-Faria, M. 1999. Morphological abnormalities in a population of Chioglossa lusitanica. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 10: 35-36. Stocum, D.L. 2000. Frog limb deformities: an “eco-devo” riddle wrapped in multiple hypotheses surrounded by insufficient data. Teratology, 62: 147-150. Taylor, B., Skelly, D., Demarchis, L.K., Slade, M.D., Galusha, D. & Rabinowith, P.M. 2005. Proximity to pollution sources and risk of amphibian limb malformation. Environmental Health Perspectives, 113: 1497-1501. Williams, R.N., Bos, D.H., Gopurenko, D. & DeWoody, J.A. 2008. Amphibian malformations and inbreeding. Biology Letters, 4: 549-552. Worthington, R.D. 1974. High incidence of anomalies in a natural population of spotted salamanders, Ambystoma maculatum. Herpetologica, 30: 216-220.

Posible récord de tamaño para Galicia de un macho de Natrix maura César Ayres AHE-Galicia. Cl. Barcelona, 86. 6º C. 36211 Vigo. Pontevedra. España. C.e.: cesar@herpetologica.org Fecha de aceptación: 12 de septiembre de 2016. Key words: viperine snake, Galicia, maximum size.

El 24 de abril de 2016 se localizó un ejemplar macho de culebra viperina (Natrix maura) recién atropellado en el interior de

un polígono industrial del ayuntamiento de O Porriño (Pontevedra; coordenadas 29T NG36; 18 msnm). A pesar del atropello, el

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ejemplar se encontraba en buen estado de conservación y dio una medida de longitud total de 678 mm (véase Figura1). Consultada la revisión de la bibliografía (Santos, 2014, 2015), se comprobó que dicho tamaño podría superar la longitud máxima descrita hasta el momento en el noroeste peninsular para los machos de la especie. Se han citado valores de 675 mm en Asturias (Braña, 1998); 645 mm en el norte de Galicia (Galán & Fernández-Arias, 1993) y 630 mm en el río Valvanera, Salamanca (Jaén, 1988). El polígono industrial posee tres lagunas que han sido incluidas como zonas verdes en la planificación urbanística. Se ha comprobado que dichas lagunas actúan de refugio para las aves acuáticas, con abundante reproducción, y se habían detectado con anterioridad abundantes ejemplares de N. maura durante los trampeos encaminados a eliminar galápagos exóticos. Sorprendentemente, no se detectó la presencia de cangrejo rojo americano (Procambarus clarkii) durante los trampeos, pese a que es muy abundante en el área circundante. Es probable que la actividad humana limite la presencia de depredadores, como visón americano (Neovison vison) o nutria (Lutra lutra), presentes en la zona natural próxima. Y la abundancia de recursos tróficos, como anfibios (especialmente Pelophylax perezi) y

Foto César Ayres

Figura 1: Ejemplar atropellado de N. maura.

peces (ciprínidos), permitiría la presencia de una población abundante y de tamaño corporal elevado. Esta hipótesis se podría comprobar mediante la monitorización de la población que habita dichas lagunas. Agradecimientos: A P. Galán por confirmar los datos más recientes sobre tamaños máximos de la especie en Galicia.

REFERENCIAS Braña, F. 1998. Natrix maura. 440-454. In: Salvador, A. (coord.), Reptiles. Ramos, M.A. et al. (eds.), Fauna Ibérica, vol. 10. Museo Nacional de Ciencias Naturales, CSIC. Madrid. Galán, P. & Fernández-Arias, G. 1993. Anfibios e réptiles de Galicia. Edicions Xerais de Galicia. Vigo. Jaén, M.J. 1988. Ecología de Natrix maura (Linnaeus, 1758) en el río Valvanera (Salamanca). Tesis de Licenciatura. Universidad de Salamanca. Santos, X. 2014. Natrix maura (Linnaeus, 1758). 820-842.

In: Salvador, A. (coord.), Reptiles, 2ª edición revisada y aumentada. Ramos, M.A. et al. (eds.), Fauna Ibérica, vol. 10. Museo Nacional de Ciencias Naturales, Consejo Superior de Investigaciones Científicas. Madrid. Santos, X. 2015. Culebra viperina - Natrix maura. In: Salvador, A., Marco, A. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/> [Consulta: 17 julio 2016].

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Discoglossus galganoi tadpoles: egg and carcass cannibalism César Ayres AHE-Galicia. Cl. Barcelona, 86. 6º C. 36211 Vigo. Pontevedra. España. C.e.: cesar@herpetologica.org Fecha de aceptación: 13 de septiembre de 2016. Key words: Discoglossus, cannibalism, oophagy, necrophagy, Galicia.

RESUMEN: En este trabajo se describen dos episodios de canibalismo de Discoglossus galganoi en

la zona de especial conservación de Gándaras de Budiño (Pontevedra). During our winter monitoring of amphibian breeding success in the Special Conservation Area (SCA) of Gandaras de Budiño and Ribeiras do Louro (NG36) we detected two episodes of cannibalism by Discoglossus galganoi tadpoles. The first one was detected on April 1st, 2016. Two dead adults were found on a shallow pond created due to the water runoff through the wall of an old clay pit. One of them was on a hole on the bottom of the pond (see Figure1), being consumed by tadpoles. The second episode was detected on May th 5 2016. A late clutch was being consumed actively by tadpoles of at least three previous clutches (see Figure 2). Oophagy on conspecifics spawns have been described on many species as Bufotes viridis, Isthmohyla pseudopuma, Dendrobates ventrimaculatus and Phrynohyas resinifictrix (references in Escoriza, 2014).

Cannibalistic oophagy has been described on D. galganoi (Nicieza et al., 2006) and also on Discolgossus pictus (Licata et al., 2015). Cannibalism seems to represent an ideal diet because of its composition, which can also benefit reducing competition on ephemeral ponds with low availability of resources and high density of conspecifics (Jefferson et al., 2014). It has been suggested that it could be an adaptation to xeric habitats (Degani, 2016). But this behaviour has some risks, if the adults died from an emerging disease or pathogen, which could also affect the tadpoles (Pfenning et al., 1998). In our case, where the pond is small (less than 0.50 m2) and there is no vegetation, the presence of dead conspecifics or new clutches represents an emergent resource that is readily consumed by tadpoles, allowing them to reach the metamorphic

Photo César Ayres

Figure 1: Carcass of an adult D. galganoi on a hole on the bottom of the pond being consumed by tadpoles. Figura 1: Cadáver de un adulto en el fondo de la charca, siendo consumido por los renacuajos.

Figure 2: Late clutch being consumed actively by tadpoles. Figura 2: Puesta tardía siendo consumida activamente por los renacuajos.

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stage. This small pond was not the primary breeding area for the species, but as mining activity is still active on the SCA,

the landscape has changed in the last year, forcing D. galganoi to select suboptimal breeding habitats.

REFERENCES Degani, G. 2016. Cannibalism, among other solutions of adaption, in habitats where food is not available for Salamandra infraimmaculata larvae diet in breeding places in xeric habitats. Open Journal of Animal Sciences, 5: 31-41. Escoriza, D. 2014. Predation of Hyla intermedia egg-clutches by tadpoles of Discoglossus pictus in Sicily. Herpetology Notes, 7: 575-576. Jefferson, D.M., Hobson, K.A., & Chivers, D.P. 2014. Time to feed: how diet, competition, and experience may influence the feeding behaviour and cannibalism of wood frog tadpoles (Lithobates sylvaticus). Current Zoology, 60: 571-80.

Licata, F., Anzá, S., & Mercurio, E. 2015. Discoglossus pictus tadpoles: egg cannibalism. The Herpetological Bulletin, 132: 20-21. Nicieza, A.G., Álvarez, D. & Atienza, E.M.S. 2006. Delayed effects of larval predation risk and food quality on anuran juvenile performance. Journal of Evolutionary Biology, 19: 1092–1103. Pfennig, D.W., Ho, S.G., & Hoffman, E.A. 1998. Pathogen transmission as a selective force against cannibalism. Animal Behaviour, 55: 1255-1261.

Human-mediated syntopy between Cerastes cerastes and Daboia mauritanica in the lower Drâa Valley, Morocco Fernando Martínez-Freiría1, Victoria Flores Stols2 & Luis García-Cardenete3 1

CIBIO/InBIO, Centro de Investigação em Biodiversidade e Recursos Genéticos da Universidade do Porto. Instituto de Ciências Agrárias de Vairão. R. Padre Armando Quintas. 4485-661 Vairão. Portugal. C.e.: fmartinez-freiria@cibio.up.pt 2 Plaza de España, 1. 13343 Villamanrique. Ciudad Real. Spain. 3 Cl. Carrera de San Agustín, 24. 2º A. 18300 Loja. Granada. Spain. Fecha de aceptación: 4 de septiembre de 2016. Key words: North Africa, sympatry, Viperidae, water cisterns.

RESUMEN: Marruecos cuenta con siete especies de víboras, con distribuciones alopátricas, para las que

nunca se ha citado coexistencia. No obstante, se ha identificado una zona de potencial simpatría entre cinco de estas especies en la región suroeste del país. En esta nota presentamos un caso de sintopía entre una especie sahariana, Cerastes cerastes, y otra mediterránea, Daboia mauritanica, que quedaron atrapadas en la cámara de decantación de un aljibe. La observación ocurrió en el bajo Drâa, suroeste de Marruecos; se trata de una zona de transición ambiental, donde las dos especies deben encontrarse en simpatría y probablemente también con una tercera especie de origen afro-tropical, Echis pyramidum leucogaster. Palearctic vipers (Serpentes, Viperinae) exhibit allopatric distributions at regional scale (see Sindaco et al., 2013). This pattern frequently occurs at local scale too (e.g. Brito & Crespo, 2002; Martínez-Freiría et al., 2006, 2008), being mediated by distinct climatic requirements and interspecific competition (Luiselli, 2006). Some species, however, overlap their

distributions at local scale (e.g., Saint-Girons et al., 1975; Monney, 1996) and even occur in syntopy (e.g. Martínez-Freiría et al., 2006; Mebert et al., 2015). Syntopy can be favoured by human mediated landscape transformation; with pathways, for instance, allowing specimens movement to particular thermoregulation spots (see Mebert et al., 2015).

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2) Photo Fernando Martínez-Freiría

Figure 1: Water cistern in the surroundings of Aouinet Lahna. Figura 1: Aljibe en los alrededores de Aouinet Lahna.

Seven species of vipers belonging to five genera occur in Morocco (Bons & Geniez, 1996). This assemblage consists of species with major allopatric distributions, resulting from distinct biogeographical affinities (i.e. Palearctic, including three Mediterranean and two Saharan species; and Afrotropical, with one Sahelian and one Afrotropical generalist species) and ecological requirements (Bons & Geniez, 1996; Brito et al., 2011; Sindaco et al., 2013). However, some species can be found in adjacent areas and similar habitats (e.g., Bitis arietans, Cerastes cerastes and Daboia mauritanica in South Western Morocco; see Brito et al., 2011). In fact, by applying ecological niche-based models, potential sympatry for five of these species was found in an area of environmental transition located between the southern slopes of the Anti-Atlas to the As Saquia Al Hamra river valley (South Western Morocco; Brito et al., 2011). Landscape transformation in this region is still reduced but there is a high proliferation of water cisterns for watering livestock which act as death traps for vertebrate fauna (see García-Cardenete et al., 2014). In April-May 2016 the authors of this note participated in a fieldtrip to South Western Morocco with the aim of evaluating the effectiveness

of corrective measures performed in water cisterns to prevent vertebrate fauna causalities. On 1st May we revised a water cistern located in the surroundings of Aouinet Lahna (lower Drâa valley; 28.5N, 9.7W; Figure 1). When digging the sand inside the sedimentation chamber (of approximately 1.5 x 1.5 x 3 m), we found one specimen of C. cerastes and another of D. mauritanica. The first specimen was an adult female of 515 mm of snout vent length (SVL), while the specimen of D. mauritanica was a subadult male with 310 mm of SVL, which was skin shedding (Figure 2). The water cistern was located in a flat area with compacted sand, small rocks and sparse bushes (e.g. Launaea arborescens) and trees (Argania spinosa, Acacia sp.) surrounded by rocky hills. The region is in the transition between Mediterranean Acacia-Argania dry woodlands and North Saharan steppes ecoregions (Olson et al., 2001), having semi-continental arid climate (Bons & Geniez, 1996) with 95 mm of annual precipitation and 19.6ºC of average annual temperature (Hijmans et al., 2006). To our knowledge, this is the first observation of syntopy between two viper species in Photo Fernando Martínez-Freiría

Figure 2: Specimens of C. cerastes (right) and D. mauritanica (left) found in the water cistern. Figura 2: Ejemplares de C. cerastes (derecha) y D. mauritanica (izquierda) encontrados en el aljibe.

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Morocco. Specimens were found together inside the sedimentation chamber of the water cistern but we do not know if they met before falling inside it. Furthermore, coexistence inside the chamber was prolonged in time as both specimens were unable to get out of it. Certainly, this observation signals the region of Aouinet Lahna as holding sympatric populations of these two vipers, and even opens the door to the possibility of coexistence between them. Cerastes cerastes is a Saharan species which selects dry and warm areas along its distribution; in its northern limit, the species occurs in semi- and arid steppes surrounding the desert (Schleich et al., 1996; Brito et al., 2011). On the other hand, D. mauritanica is a Mediterranean viper which requires milder temperatures along its distributional range; as far it goes to the south, the species becomes restricted to mountain and coastal regions where it likely finds these climatic conditions (Schleich et al., 1996;

Brito et al., 2011).

Located in an environmental transition zone (Olson et al., 2001), Aouinet Lahna has suitable environmental and habitat conditions for both species occurrence (Brito et al., 2011). Interestingly, the Sahelian viper Echis pyramidum leucogaster has been recorded from the vicinity of the area (the nearest record is located less than 10 km of distance; Bons & Geniez, 1996; Brito et al., 2011), suggesting that another viper species could be also occurring in sympatry with the other species. Further sampling campaigns should be developed in the region to identify distributional patterns and the degree of overlap for these species, as well as to infer the possible ecological mechanisms that species might show to reduce interspecific competition (see Luiselli, 2006). Acknowledgements: Fieldwork was partially funded by two projects from Instituto de Estudios Ceutíes (Ceuta, Spain) in 2012 and 2014.

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Sindaco, R., Venchi, A. & Grieco, C. 2013. The Reptiles of the Western Palearctic. Vol. 2: Annotated checklist and distributional atlas of the snakes of Europe, North Africa, Middle East and Central Asia. Edizioni Belvedere. Latina.

New reports on predation of Salamandra algira larvae in Morocco Alberto Sánchez-Vialas1, Daniel Escoriza2, Octavio Jiménez-Robles3 & Gabriel Martínez del Mármol4 1

Colección de Herpetología. Museo Nacional de Ciencias Naturales (CSIC). Cl. José Gutiérrez Abascal, 2. 28006. Madrid. Spain. C.e: alberto.alytes@gmail.com 2 GRECO Institute of Aquatic Ecology. University of Girona, Campus Montilivi. 17071 Girona. Spain. 3 Departamento de Biodiversidad y Biología Evolutiva. Museo Nacional de Ciencias Naturales (CSIC). Cl. José Gutiérrez Abascal, 2. 28006 Madrid. Spain. 4 Cl. Pedro Antonio de Alarcón, 34. 18002 Granada. Spain. Fecha de aceptación: 3 de octubre de 2016. Key words: amphibians, larvae predation, Natrix maura, Nepa cinerea, marginal populations.

RESUMEN: Se describen dos casos de depredación sobre la salamandra norteafricana Salamandra algira,

un anfibio endémico de Marruecos y Argelia del que se dispone de escasos datos sobre las interacciones que establece con otras especies. Asimismo se destaca la importancia que puede suponer la depredación sobre algunas poblaciones marginales de S. algira, particularmente en zonas donde los medios acuáticos son escasos y en condiciones donde los depredadores / presas se concentran. Fire salamanders (genus Salamandra) are amphibians characteristic of the Western Palearctic ecoregion (Weisrock, 2001). These salamanders present aposematic coloration and noxious cutaneous secretions that reduce their risk of predation. Thus few predators prey regularly on these species (García-París et al., 2004). However, predation was reported in several occasions, e.g., adults of Salamandra inframaculata as prey of Natrix tessellata (Böhme et al., 2013) and Salamandra salamandra adults predated by mammals (Sus scrofa, Mustela putorius, Meles meles, Lutra lutra, Erinaceus europaeus, Rattus rattus), reptiles (Natrix natrix, Natrix maura, Vipera seoanei), birds (Falco tinnunculus, Buteo buteo, Strix aluco, Pica pica) and its larvae by fish (Salmo trutta, Cottus gobio), birds (Cinclus cinclus), mammals (Neomys fodiens), amphibians (Lissotriton helveticus, Ichthyosaura alpestris, Triturus marmoratus, Calotriton asper, Calotriton arnoldi, Salamandra

salamandra), reptiles (Natrix maura) and invertebrates (Haemopis saguisuga, coleoptera and odonata) (Braña, 1988; García-París et al., 2004; Morales et al., 2004; Thiesmeier & Grossenbacher, 2004; Herrador et al., 2006; Villero et al., 2006; Velo-Antón & Cordero-Rivera, 2011; Amat & Carranza, 2014).

The North African fire salamander (Salamandra algira Bedriaga, 1883) is one of the southernmost species of the genus Salamandra, being confined to the humid regions of northern Morocco and Algeria (Schleich et al., 1996; Escoriza & Ben Hassine, 2014). There are no records about predatory events on S. algira. Here we describe two cases of predation on S. algira in Morocco (Figure 1). In November 2007 in the Beni Snassen massif we found an adult form of Nepa cinerea devouring a larva of S. algira spelaea (Figure 2) at 838 m of altitude in a natural spring. In May 2015 we found an individual of Natrix maura that regurgitated three

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31 Figure 1: Map of the locations where the observations were made. Figura 1: Mapa mostrando las localidades donde se realizaron las observaciones.

Photo Daniel Escoriza

Figure 2: Nepa cinerea devouring a S. algira spelaea larvae. Figura 2: Nepa cinerea devorando una larva de S. algira spelaea.

Natrix maura is a widespread snake in Morocco, which occurs throughout the elevational range of S. algira (Bons & Geniez, 1996). Amphibians represent a large portion of the diet of N. maura, which preys on both adult and larval forms (Braña, 1998). Nepa cinerea is also a common species in such aquatic habitats and heavily feeds upon amphibian larvae (Wager, 1965), possibly causing an important predatory pressure on salamander larvae. The pronounced drying of wetlands caused by anthropogenic land use, especially in arid or semiarid environments such as Beni Snassen masif (D. Escoriza, unpublished Photo Gabriel Martínez del Mármol

S. algira tingitana larvae in a shallow stream in Moulay Abdesslam (Western Rif mountains; Figure 3) at 998 m of altitude. These larvae were likely in a premetamorphic stage because they showed yellow pigmentation. Small water bodies such as springs and stream pools (typical reproductive habitat for Salamandra species; García-París et al., 2004; Goldberg et al., 2007) favor the interactions between predators and preys, particularly during the drying phase. Moreover, on these regions with scarcity of wetlands, they concentrate predators like N. maura and some macroinvertebrates.

Figure 3: Natrix maura and the regurgitated S. algira tingitana larvae. Figura 3: Natrix maura y las larvas de S. algira tingitana regurgitadas.

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data), could promote the concentration of these predators, which can adversely affect some marginal populations with low effecti-

ves, as observed in the case of other amphibians, like the Majorcan midwife toad Alytes muletensis (Guicking et al., 2006).

REFERENCES Amat, F. & Carranza, S. 2011. Opportunistic predation of Salamandra larvae (Salamandra salamandra terrestris) by the Montseny Brook Newt (Calotriton arnoldi). Butlletí de la Societat Catalana d’Herpetologia, 19: 66-69. Böhme, W., Hartmann, T., Fleck, J., & Schöttler, T. 2013. Miscellaneous notes on Oriental Fire Salamanders (Salamandra inframaculata Martens, 1885) (Lissamphibia: Urodela: Salamandridae). Russian Journal of Herpetology, 20: 66-72. Bons, J. & Geniez, P. 1996. Anfibios y Reptiles de Marruecos (Incluido Sahara Occidental). Atlas Biogeográfico. Asociación Herpetológica Española. Barcelona. Braña, F. 1998. Natrix natrix (Linnaeus, 1758). 454-466. In: Salvador, A. (coord.), Reptiles. Ramos, M.A. et al. (eds.), Fauna Ibérica, vol. 10. Museo Nacional de Ciencias Naturales-CSIC. Madrid. Escoriza, D., & Hassine, J.B. 2014. Salamandra algira (North African fire salamander): new distribution area in Algeria. Salamandra, 27: 448-455. García-París, M., Montori, A. & Herrero, P. 2004. Amphibia, Lisamphibia. Ramos, M.A. et al. (eds.), Fauna Ibérica, vol. 24. Museo Nacional de Ciencias Naturales - CSIC. Madrid. Goldberg, T., Pearlson, O., Nevo, E., & Degani, G. 2007. Mitochondrial DNA analysis of Salamandra infraimmaculata larvae from habitats in northern Israel. Progrese si Perspective in Medicina Veterinara–Lucrari stiintifice, 50: 23-31. Guicking, D., Griffiths, R.A., Moore, R.D., Joger, U. & Wink, M. 2006. Introduced alien or persecuted native? Resolving the origin of the viperine snake (Natrix maura) on Mallorca. Biodiversity & Conservation, 15: 3045-3054.

Herrador, F.C., Pulido, L.P., Ramírez, M.R., & Carrilero, A.V. 2006. Predación de larva de Salamandra salamandra por ejemplar juvenil de Natrix maura. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 17: 36-37. Morales, J.J., Lizana, M. & Acera, F. 2004. Ecología trófica de la nutria paleártica Lutra lutra en el río Francia (cuenca del Tajo, Salamanca). Galemys, 16: 57-77. Schleich, H.H., Kästle, W. & Kabisch, K. 1996. Amphibians and Reptiles of North Africa. Koeltz Scientific Books. Koenigstein. Thiesmeier, B. & Grossenbacher, K. 2004. Salamandra salamandra (Linnaeus, 1758) – Fuersalamander. 1059-1132. In: Thiesmeier, B. & Grossenbacher, K. (eds.), Handbuch der Reptilien und Amphibien Europas. Band 4/II B. Schwanzlurche (Urodela II B. Salamandridae III: Triturus 2, Salamandra. Aula Verlag. Wiebelsheim. Velo-Antón, G. & Cordero-Rivera, A. 2011. Predation by invasive mammals on an insular viviparous population of Salamandra salamandra. Herpetology Notes, 4: 299-301. Villero, D., Montori, A. & Llorente, G.A. 2006. Alimentación de los adultos de Triturus marmoratus (Urodela, Salamandridae) durante el período reproductor en Sant Llorenc del Munt, Barcelona. Revista Española de Herpetología, 20: 57-70. Wager, V.A. 1965. The Frogs of South África. Pumell & Sons. Capetown. Weisrock, D.W., Macey, J.R., Ugurtas, I.H., Larson, A., & Papenfuss, T.J. 2001. Molecular phylogenetics and historical biogeography among salamandrids of the “true” salamander clade: rapid branching of numerous highly divergent lineages in Mertensiella luschani associated with the rise of Anatolia. Molecular phylogenetics and evolution, 18: 434-448.

Primer caso de melanismo parcial en Vipera latastei Jorge Ortiz Avda. José Hierro, 30. 28522 Rivas-Vaciamadrid. Madrid. España. C.e.: jorgeortizgonzalez@gmail.com Fecha de aceptación: 18 de noviembre de 2016. Key words: melanism, Vipera, Vipera latastei.

El melanismo es una mutación que genera un exceso de melanina en un individuo, lo que origina una coloración más oscura que la del resto de ejemplares de su especie (True, 2003). Según la teoría del “melanismo térmico”, en los reptiles que habitan en zonas frías, donde las bajas tem-

peraturas restringen la termorregulación durante gran parte del año, esta variación cromática constituye una ventaja frente a los individuos no melánicos, pues los colores oscuros permiten absorber mayor cantidad de radiación solar que los claros (Lusis, 1961). Por tanto, los indivi-

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2) Foto Luis Ortiz

Figura 1: Ejemplar de V. latastei localizado en la Sierra de Guadarrama, Madrid.

duos melánicos tendrán un período de actividad mayor que el resto de individuos de su especie, dándoles una ventaja adaptativa, lo que puede explicar la alta frecuencia de estos morfos en determinadas poblaciones de montaña (ClusellaTrullas, 2008). Por lo que respecta al género Vipera, el melanismo es algo habitual en muchas especies, como Vipera seoanei o Vipera berus, que habitan en zonas de bajas temperaturas y escasa radiación solar (Broennimann, et al., 2014). Otras ventajas descritas para los individuos melánicos son un mayor crecimiento, ya que la velocidad de desarrollo se correlaciona positivamente con la temperatura adquirida por el reptil a lo largo del año (Andrén & Nilson, 1981), y un mayor éxito reproductor, al poder incubar los huevos a una temperatura más alta (Capula & Luiselli, 1994). Vipera latastei es un endemismo iberomagrebí que se distribuye por la península ibérica y norte de África (Schleich et al., 1996; Bea, 1997) y ocupa gran variedad de hábitats, desde la costa en Doñana y Cabo de Gata hasta la alta montaña en Sierra Nevada a 3.000 msnm. En esta nota se documenta un caso de melanismo parcial en un ejemplar de V. latastei, localizado en las inmediaciones del Parque Na-

cional de la Sierra de Guadarrama a una altitud de 1.200 msnm (UTM30TVL22). Se trataba de una hembra de aproximadamente 35 cm de longitud total que fue observada el 6 de julio de 2016 a las 15:30 hora solar mientras se desplazaba por una senda que discurría por un pequeño melojar cercano a un arroyo. El ejemplar mostraba un patrón muy oscuro aunque seguía manteniendo visible el característico zigzag dorsal (Figura 1). En la región de estudio, con unos 95 días de niebla al año, las precipitaciones anuales no superan los 750 mm, (media anual de 517 mm) (AEMET, 2016). La temperatura media anual es de 10,4ºC, llegando a máximas de 28°C y mínimas de -6°C (Climatedata, 2016). Hasta la fecha han sido documentados dos casos previos de melanismo en V. latastei, en el Parque Nacional Peneda-Gerês (Portugal) y en el Parque Natural Baixa Limia – Serra do Xurés (Brito, 2001; Martínez-Freiría et al., 2012). En ambos casos se trata de zonas de clima eurosiberiano con abundantes precipitaciones y días de niebla (ICNF, 2016), por lo que esta nota constituye el primer caso reportado de melanismo de V. latastei en clima mediterráneo (piso supramediterráneo), así como el primero de melanismo parcial documentado en la especie. El Sistema Central presenta condiciones físicas por las que el melanismo puede ser considerado una ventaja para la termorregulación de las serpientes, con bajas temperaturas y elevado número de días de niebla (radiación solar indirecta). Sin embargo, el número de depredadores podría ser alto en comparación con el del norte peninsular, lo cual puede explicar la conveniencia del melanismo parcial en aquella zona. El hecho de ser melánico pero seguir mostrando la señal aposemática del zig-zag (Santos et al., 2014) puede inducir a que los depredadores reconozcan al individuo melánico parcial como un animal peligroso al que no conviene atacar.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2)

REFERENCIAS AEMET. 2016. Servicios climatológicos. Datos climatologicos. <http://www.aemet.es/es/serviciosclimaticos/datos climatologicos/valoresclimatologicos?l=2462&k=mad> [Consulta: 25 octubre 2016]. Andrén, C. & Nilson, G. 1981. Reproductive success and risk of predation in normal and melanistic color morphs of the adder, Vipera berus. Biological Journal of the Linnean Society, 15: 235-246. Bea, A. 1997. Vipera latasti Boscá, 1878. 394-395. In: Gasc, J.P., Cabela, A., Crnobrnja-Isailovic, J., Dolmen, D., Grossenbacher, K., Haffner, P., Lescure, J., Martens, H., Martínez Rica, J.P., Maurin, H., Oliveira, M.E., Sofianidou, T.S., Veith, M. & Zuiderwijk, A. (eds.), Atlas of Amphibians and Reptiles in Europe. Societas Europaea Herpetologica & Muséum National d’Histoire Naturelle. Paris. Brito, J.C. 2001. A record of melanism in Vipera latasti. Herpetological Bulletin, 76: 28-29. Broennimann, O., Ursenbacher, S., Meyer, A., Golay, P., Monney, J.C., Schmocker, H. & Dubey, S. 2014. Influence of climate on the presence of colour polymorphism in two montane reptile species. Biology Letters, 10: 20140638. Capula, M. & Luiselli, L. 1994. Reproductive strategies in alpine adders, Vipera berus: the black females bear more often. Acta Oecologica, 15: 207-214.

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Leucistic neoteny in Pleurodeles waltl. First observation recorded in Spain Àlex Torres-Riera1, Diego Martínez-Martínez2,3 & Aïda Tarragó3 1

Asociación Bio+. Avenida de America, 64. 7º B. 28028 Madrid. Spain. C.e.: alex@bio-mas.org Forestal Catalana, S.A. Departament d’Agricultura, Ramaderia, Pesca i Alimentació. Generalitat de Catalunya. Sabino Arana, 34. 08028 Barcelona. Spain. 3 Servei de Biodiversitat i Protecció dels Animals. Subdirecció General de Biodiversitat. Direcció General de Polítiques Ambientals. Departament de Territori i Sostenibilitat. Generalitat de Catalunya. Dr. Roux, 17. 08017 Barcelona. Spain. 2

Fecha de aceptación: 8 de octubre de 2016. Key words: neoteny, leucism, albinism, ribbed newt, Iberian ribbed newt.

RESUMEN: La presente nota da a conocer el primer caso documentado en la península ibérica de

un ejemplar neoténico leucístico de Pleurodeles waltl. La descripción del ejemplar se acompaña de una breve revisión de las anomalías pigmentarias en esta especie y del concepto de las mismas. In general, the coloration of animal species plays an important role in avoiding predators, obtaining food, sexual selection, interand intraspecies communication and, in the case of ectotherms, also in thermoregulation (Alaminos & López, 2011; Hinckley et al., 2015). Meanwhile, variations or anomalies in the

pattern and the color of the species have been widely studied and the timely appearance of colorations and atypical patterns of some of them have been documented (García-Roa et al., 2015). Sometimes the misuse of certain scientific terms is implanted in society, leading to their use with no rigor. This is the case of albi-

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2) Photo Àlex Torres-Riera

Figure 1: Comes pond in the village of El Perelló in the province of Tarragona, where the leucistic specimen, P. waltl, was found. Figura 1: Charca de Comes en el municipio de El Perelló en la provincia de Tarragona, donde se descubrió el ejemplar leucístico de P. waltl.

nism, which has been stripped off its meaning and its use, has been generalized every time a living being presents a white coloration. According to García-Morales et al. (2010), we should differentiate between albinism, dilution, squizocroism and leucism. Albinism is a rare genetically determined abnormality in wild animals, defined as the absence of melanin produced by a defect in its synthesis by the melanophores in the skin and hair (Diego-Rasilla & Luengo, 2007; Romero & Real, 2007; García-Morales et al., 2010; Alaminos & López, 2011; Jiménez-Cazalla, 2011; Modesti et al., 2011; Ayllón, 2013).

In this case, the iris of the eye does not contain pigment, showing a red coloration due to the blood capillaries (Romero & Real, 2007; Galán, 2010; Jiménez-Cazalla, 2011; Modesti et al., 2011; Ayllón, 2013).

Dilution occurs when the color tone is reduced (García-Morales et al., 2010). The squizocroism happens when a pigment is not expressed without affecting another (García-Morales et al., 2010). Finally, leucism is a deficiency of a particular pigment (melanin) or all pigments and differs from albinism that generally possess white or clear yellow skin, hair and scales, but with darkly

pigmented eyes and nails (García-Morales et al., 2010; Modesti et al., 2011). In this sense, the leucistic animals do not appear to be more vulnerable to exposure to sunlight and have no vision problems as in albinos (Alaminos & López, 2011; Modesti et al., 2011). Given these definitions, this paper provides the first record of an individual neotenic leucistic of Iberian ribbed newt (Pleurodeles waltl, Michahelles 1830) in the Iberian Peninsula. The specimen was found in the Comes pond (10x10: 31N CF02), 283 masl, Ø = 17.5 m and 1.30 m average depth (Figure 1), in the municipality of El Perelló, Baix Ebre (Tarragona). The discovery was made on 11th February 2016, during the work of management and conservation of that species made by technicians of the Generalitat de Catalunya. The individual had light-coloured yellow pigmentation in the cutaneous tissue which made it very visible in relation to their congeners (Figure 2, 3 and 4). The yellowing is because these individuals have normal xanthophores and iridophores (Galán, 2010; Jiménez-Cazalla, 2011; Modesti et al., 2011). You can see the external gills with red colouration due to the visualization of blood capillaries (Figure 2 and 3). The iris was golden and the pupil was brown (Figure 4), showing some pigmentation in the retina. This individual lacked design dorsal black spots, except tail, which showed some of them, mainly in the caudal region (Figure 2). The usual coloration of the upper parts of the Iberian ribbed newt have irregular dark spots on olive, brown or gray background and allows them to camouflage in both terrestrial and aquatic habitats (Rivera et al., 2011; Salvador & Martínez-Solano, 2014). In this regard, coloration and absence of spots make these animals more vulnerable to their predators and more visible by their prey. The specimens that have the

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2) Photo Àlex Torres-Riera

Photo Àlex Torres-Riera

Figure 2: Individuals of P. waltl, neotenic with normal colour (left) and leucistic neotenic (right). Figura 2: Ejemplares de P. waltl, neoténico con coloración normal (izquierda) y neoténico leucístico (derecha).

Figure 3: Side view of a leucistic individual, where the spots are seen in the caudal region. Note the pigmentation of external gills and the development of their limbs. Figura 3: Vista lateral del individuo leucístico, donde se aprecian las manchas en la región caudal. Obsérvese la pigmentación de las branquias externas y el desarrollo de sus extremidades.

mentioned phenotypic abnormalities are easily detectable by their predators and their survival rate is usually rare (Martínez-Silvestre et al., 2009; Galán, 2010; Busack & Donaire, 2014). However, being a crepuscular / nocturnal species and being in a pond with muddy water could have helped their survival. In this capture session, a total of 88 individuals, 31 adults (10 females, 21 males) were collected and 57 neotenous, this being the only specimen showing an abnormal coloration. In turn, it had captured several individuals of Pelophylax perezi (approximately 20 adult individuals) and two larvae of Pelobates cultripes in the same pond. Within the Amphibia class, although rare, there are several citations of cases of albinism or leucism both in Urodela and in Anura (see

Photo Àlex Torres-Riera

Figure 4: Pleurodeles waltl larva. Front detail of a normal neotenic morphotype (left) and of a leucistic neotenic individual (right). Both individuals showed the normal pigmentation of the pupil and the iris. Figura 4: Larva de Pleurodeles waltl. Detalle frontal de un neoténico de morfotipo normal (izquierda) y del neoténico leucístico (derecha). Se puede observar la pigmentación normal de la pupila e iris en ambos individuos.

for example collections of Rivera et al., 2001; Romero & Real, 2007; Galán, 2010; Jiménez-Cazalla, 2011; or Modesti et al., 2011).

In these reviews pigmentary defects in any stage of development, even albin eggs (Ayllón, 2013), are reported. However, in these records there are not any explicit descriptions of any neotenic individual with abnormalities in coloration. Consequently, this would be the first note reported on a neotenic leucistic amphibian as long as we know. In

the case of the Iberian ribbed newt, these anomalies are reported infrequently, suggesting that individuals who survive are rare or that the condition itself is rare (Busack & Donaire, 2014). There are three registers of full albinism in larvae of P. waltl, four partial albino adults and leucistic larva and other not well defined cases in their pigmentary anomalies (see collection Busack & Donaire, 2014, or Salvador & Martínez-Solano, 2014).

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Moreover, this individual can be neoteny - paedomorphosis in which sexual maturity is reached maintaining larval characters (Fuentes et al., 2011), as it presents a big size and developed limbs of adult character and preserves the reduced external gills and a soft epidermis as characters of larval stage (Figure 3). However, we can not have absolute security that the individual is neotenic as we would have to check their sexual maturity watching its genitalia, surely killing him. In certain cases, neoteny can be considered as an evolutionary advantage determined by recessive genes and influenced by environmental conditions (Fuentes et al., 2011). It would be advisable to study these populations, as they represent the northernmost limit of the northeastern end of the distribution of the species (Fontanet et al., 1982; Llorente et al., 1995;

nez-Solano, 2014),

Orriols, 2009; Rivera et al., 2011; Salvador & Martí-

comments of A. Egea-Serrano.

and these are in sharp decline (Guinart-Patiño et al., 2012). Given that morphological variability and coloration of the populations of this species have not been studied in detail (Salvador & Martínez-Solano, 2014) and that the frequency of observation of these abnormalities is increasing, it would be justified an additional investigation recording future anomalies in more precise notes to allow a more detailed study (Busack & Donaire, 2014). Acknowledgements: We thank I. Abella-Gutiérrez from Asociación Bio+ and J. Nchaso Sota for providing us some interesting suggestions on the translation, and A. Sánchez-Vialas from CSIC-MNCN and Asociación Bio+ for his valuable information to help us to improve our note. Our gratitude also extends to the constructive

REFERENCES Alaminos, E.A. & López, J.J.L. 2011. Un caso de albinismo en Natrix maura en el sur de la Península Ibérica. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 22: 81-82. Ayllón, E. 2013. Primera observación de una puesta albina de Bufo bufo en la Península Ibérica. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 24: 69-70. Busack, S.D. & Donaire, D. 2014. Albinism in Pleurodeles waltl. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 25: 12-14. Diego-Rasilla, F.J. & Luengo, R.M. 2007. Varios casos de albinismo en Alytes obstetricans (Laurenti, 1768). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 18: 92-93. Fontanet, X., Giménez, S., Guarner, N., Horta, H., Masso, J., Rovira, J. & Sáez, M. 1982. Notas sobre la distribución del Pleurodeles waltl ii Michahelles en el sur de Catalunya. Publicaciones del Centro Pirenaido de Biología Experimental, 13: 39-41. Fuentes, J., García-Cardenete, L., Escoriza, E., Esteban, J.L. & Benavides, J. 2011. Neotenia en Triturus pygmaeus. Observación en el sur de Jaén. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 22: 96- 98. Galán, P. 2010. Mutación leucística en Lissotriton boscai de Galicia. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 21: 58-61. García-Morales, R., Gordillo-Chávez, E.J. & Bello-Gutiérrez, J. 2010. Primer registro de albinismo en Glossophaga soricina (Phyllostomidae) en México. Chiroptera Neotropical, 16: 743-747. García-Roa, R., Ortega, J., López, P. & Martín, J. 2015. Coloración atípica en una hembra de Iberolacerta cyreni en la Sierra de Guadarrama (Madrid). Boletín de la Asociación

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Predation of Bufo calamita eggs by Discoglossus pictus tadpoles Eudald Pujol-Buxó1,2, Gabriel Mochales1 & Gustavo A. Llorente1,2 1

Departament de Biologia Evolutiva, Ecologia i Ciències Ambientals. Universitat de Barcelona. 08028 Barcelona. Spain. C.e.: epujolbuxo@ub.edu 2 Institut de Recerca de la Biodiversitat (IRBio). Universitat de Barcelona. 08028 Barcelona. Spain. Fecha de aceptación: 12 de octubre de 2016. Key words: spawn predation, tadpole aggregation, tadpole competition, intraguild predation.

RESUMEN: El sapillo pintojo (Discoglossus pictus) es una especie introducida desde el norte de

África que presenta una expansión continua en el noreste de Cataluña y el sur de Francia. En las charcas usadas como punto de reproducción coincide sobre todo con el sapo corredor (Bufo calamita), comúnmente considerado su principal competidor nativo. En esta nota informamos de una observación nocturna de un grupo de renacuajos de D. pictus alimentándose de una puesta de B. calamita en una charca natural cerca del límite sur de expansión de la especie invasora. Posteriores observaciones en charcas cercanas en las que se podría repetir la depredación por la presencia tanto de renacuajos de D. pictus como de puestas de B. calamita no han dado lugar a observaciones similares, lo que hace pensar a los autores que no se trata de un hecho muy común. The Mediterranean Painted Frog (Discoglossus pictus) is a species native of North Africa and lives in Eastern Morocco, Algeria and Tunis and in the islands of Sicily, Malta and Gozo (Lanza et al., 1986; Pabijan et al., 2012). It was introduced in Banyuls de la Marenda, Southern France, at the beginning of the 20th century (Wintrebert, 1908) and since then, it has expanded north and southwards, with similar rates of spread (Montori et al., 2007; Llorente et al., 2016). It is still expanding (SIARE, 2016), being the southern limit of the continuous expansion found nowadays near St. Celoni (Barcelona Province, NE Spain). In its invasive range, D. pictus usually reproduces in temporary or ephemeral ponds commonly shared with native species with

similar preferences, like Bufo calamita or Pelodytes punctatus (Montori et al., 2007; Llorente et al., 2016). Concretely, Richter-Boix et al. (2013) estimated a niche overlap in breeding areas between Discoglossus pictus and Bufo calamita of 0.99 over 1, meaning that is it very common to see them as larval competitors in the same ponds. When they share ponds, previous studies suggest a displacement of B. calamita to non-preferred food resources and greater competitive abilities of D. pictus (San Sebastián et al., 2015a). On 9th March 2016, approximately at 19:00 h, during a nocturnal survey to check the southern expansion front of D. pictus, we found in a pond near La Batllòria (UTM: 31T 4619000m N , 463802m E), a group

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of tadpoles of D. pictus feeding on eggs of B. calamita. As it is common in the species (authors, unpublished data), a great proportion of tadpoles were feeding together on the same part of the foraging resource, in this case, the B. calamita spawn (Figura 1, video: https://www.youtube.com/watch?v=qCB8zfr69hg). This clustering behavior is also common in lab experiments (authors, unpulished data; O. San Sebastiรกn, personal communication), where a large proportion of tadpoles compete among them but at the same time probably use the other individuals as reliable indicators of the presence of food. Tadpoles of D. pictus have already been mentioned as predators of their own eggs (Licata et al., 2015) and of Hyla intermedia eggs as well (Escoriza, 2014). On the other hand, B. calamita eggs are commonly eaten, being prey of Pelodytes punctatus and Pelobates cultripes (Tejedo, 1991), Bufo bufo and Rana temporaria (Banks & Beebee, 1987) and Procambarus clarkii (Cruz & Rebelo, 2005; Cruz et al., 2006; Portheault et al., 2007), among other species. In this case, the pond was starting to dry out due to the lack of rain: two weeks later a re-visit to the same reproduction point confirmed it was already empty of water. According to lab studies (San Sebastiรกn et al., 2015b), tadpoles of D. pictus prefer resources with high protein contents if they are available. Moreover, these tadpoles are able to grow and develop faster if they forage on highly proteinic resources. Therefore, the simple preference for proteinic resources, plus the need to increase their rates of growth and develop-

Photo Gabriel Mochales

Figure 1: A group of tadpoles of D. pictus feeding together on a stretch of a spawn of B. calamita. Figura 1: Un grupo de renacuajos de D. pictus se alimentan juntos de un trozo de puesta de B. calamita.

ment before the pond dried out (Kupferberg, 1997; San Sebastiรกn et al., 2015b), could have led these tadpoles to exploit an unusual resource. Posterior surveys of ponds with the same combination did not yield the same kind of observations. This, and the fact that, after several years of studies on competition among these species, it is the first time that this behavior has been described, makes the authors think that it is not common. However, the high ecological similarity between these species (Richter-Boix et al., 2013), makes this behavior very interesting in terms of competition: when eggs are laid the same rainy night, D. pictus tapdoles hatch and develop faster than B. calamita ones (authors, unpublished data), potentially making D. pictus a more powerful competitor than thought if this predation events were not to be as uncommon as it seems.

REFERENCES Banks, B. & Beebee, T.J.C. 1987. Spawn predation on larval growth inhibition as mechanisms for niche separation in anurans. Oecologia, 72: 569-573. Cruz, M.J. & Rebelo, R. 2005. Vulnerability of Sothwest Iberian amphibians to an introduced crayfish, Procambarus

clarkii. Amphibia-Reptilia, 26: 293-303. Cruz, M.J., Pascoal, S., Tejedo, M. & Rebelo, R. 2006. Predation by an exotic crayfish, Procambarus clarkii, on Natterjack Toad, Bufo calamita, embryos: Its role on the exclusion of this amphibian from its breeding ponds. Copeia, 2006: 274-280.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2)

Escoriza, D. 2014. Predation of Hyla intermedia egg-clutches by tadpoles of Discoglossus pictus in Sicily. Herpetological Notes, 7: 575-576. Kupferberg, 1997. The role of Larval Diet in Anuran Metamorphosis. Integrative and Comparative Biology, 37: 146-159. Lanza, B., Nascetti, G., Capula, M. & Bullini, L. 1986. Les Discoglosses de la région méditerranéenne occidentale (Amphibia; Anura; Discoglossidae). Bulletin de la Société Herpétologique de France, 40: 16-27. Licata, F. & Anzà, S. 2015. Discoglossus pictus tadpoles: Egg cannibalism. Herpetological Bulletin, 132: 20-21. Llorente, G.A., Montori, A. & Pujol-Buxó, E. 2015. El sapillo pintojo mediterráneo (Discoglossus pictus) en la península ibérica. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 26: 12-17 Montori, A., Llorente, G.A., Richter-Boix, A., Villero, A., Franch, M. & Garriga, N. 2007. Colonización y efectos potenciales de la especie invasora Discoglossus pictus sobre las especies nativas. Munibe, 25: 14-27. Portheault, A., Díaz-Paniagua, C. & Gómez-Rodríguez, C. 2007. Predation on amphibian eggs and larvae in temporary ponds: The case of Bufo calamita in Southwestern

Spain. Revue D’Ecologie-La Terre Et La Vie, 62: 315-322. Richter, A., Garriga, N., Montori, A., Franch, M., San Sebastián, O., Villero, A. & Llorente, G.A. 2013. Effects of the non-native amphibian species Discoglossus pictus on the recipient amphibian community: niche overlap, competition and community organization. Biological Invasions, 15: 799-815. San Sebastián, O., Navarro, J., Llorente, G.A. & Richter-Boix, A. 2015a. Trophic strategies of a non-native and a native amphibian species in shared ponds. PLoS ONE, 10: e0130549. San Sebastián, O., Pujol-Buxó, E., Garriga, N., Richter-Boix, A. & Llorente, G.A. 2015b. Differential trophic traits between invasive and native anuran tadpoles. Aquatic Invasions, 4: 475-484. SIARE, Servidor de información de anfibios y reptiles de España (2008). <http://siare.herpetologica.es/bdh/distribucion> [Accessed: April 12, 2016]. Tejedo, M. 1991. Effect of predation by two species of sympatric tadpoles on embryo survival in natterjack toads (Bufo calamita). Herpetologica, 47: 322-327. Wintrebert, P. 1908. Présence à Banyuls-sur-Mer (Pyrénées Orientales) du Discoglossus pictus Otth. Bulletin de la Societé Zoologique de France, 33: 54.

Polyphalangy incidence in an isolated population of Pleurodeles waltl founded in a rural well in the Southwest of Spain José María Torres1 & Enrique Hidalgo2 1 2

Cl. Acacias, 10. Dpdo. 1º A. 11007 Cádiz. Spain. C.e.: josemaria.torrescastillo@mail.uca.es Hospital Universitario Virgen del Rocío. Departamento de Traumatología. Avda. Manuel Siurot, s/n. 41013 Sevilla. Spain.

Fecha de aceptación: 13 de octubre de 2016. Key words: sharp-ribbed newt, limb deformities, well, rural landscape, southern Spain.

RESUMEN: En este artículo se describen las malformaciones observadas en las extremidades de tres gallipatos (Pleurodesl waltl) pertenecientes a una misma población que se localizó aislada en un pozo de la campiña sur de Cádiz (España). Los tres ejemplares, dos adultos machos y una larva de gran tamaño, presentaron polifalangia en uno o dos dedos, según el caso.

Within agricultural landscapes in rural Spain, especially in the east and south, farmers tend to throw sharp-ribbed newts (Pleurodeles waltl Michaelles, 1830) into wells, since they believe that these amphibians help to maintain water clean (Barbadillo et al., 1999). In this man-made aquatic habitat, newts can live for years in isolation, feeding themselves on prey that accidentally fall into the well. Moreover, some wells may even support newt populations with breeding success (authors, unpublished data).

During the summer of 2016 we found a rural well in Vejer de la Frontera (Cádiz, southern Spain; UTM coordinates X: 233522; Y: 4018081; 14 masl), and it was sampled for the presence of P. waltl on 20th August 2016. The well is circular in shape, with a diameter of 3.45 m, and a depth of 6.1 m. At the time of data collection, the water table of the aquifer was found at 5.5 m below ground level, the water conductivity was 1.187 µS·cm-1, and the pH was 7. The parapet of the well, 50 cm high,

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2) Figure 1: Image of the well during sampling. Figura 1: Vista exterior del pozo durante el muestreo.

prevents the accidental fall of newts into the well (Figure 1). The landscape around the well is dominated by extensive cultivation of sunflowers and pasture for livestock, so the groundwater is mainly used by animals for drinking, and not for irrigation. During sampling, 18 individuals of P. waltl were collected (four adults, two metamorphic, and 12 larvae) using a dip net (2.826 cm2, with a mesh width of 4 mm). Out of a total number of 18 individuals, three of them had limb abnormalities (16.7% of the population). Specifically, we describe herein the presence of extra bones Photo MarĂa Torres

Figure 2: First specimen, male adult sharp-ribbed newt, and limb deformities. Figura 2: Imagen del primer individuo, un gallipato macho adulto con deformidades en dos extremidades.

.M. Photo J

Torres

in one or two digits, which is described in the literature as polyphalangy (Meteyer, 2000). The first specimen, an adult male with a total length of 155 mm, presented polyphalangy in its third digit of the left forelimb, and also polyphalangy in its fourth digit of the right rear limb (Figure 2). The second newt, an adult male with a total length of 160 mm, presented polyphalangy distally in its third digit of the left hind limb (Figure 3). Finally, the third animal was a larva in stage V according to BraĂąa (1980), and had polyphalangy in its fourth digit of the left hind limb (Figure 4). All of the newts were carefully returned to the original well after measuring them and photographing the abnormalities. Although different types of skeletal abnormalities have been reported in Iberian urodeles, such as Chioglossa Lusitanica (Sequeira et al., 1999), Triturus marmoratus (Diego-Rasilla, 2000; Diego-Rasilla et al., 2007), Salamandra salamandra (Escoriza & GarcĂa-Cardenete, 2005; Villanueva, 2007), and Lissotriton helveticus (Diego-Rasilla, 2009), to our knowledge, this is the first documented case of limb abnormalities in Pleurodeles waltl.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2)

The available information does not allow us to determine possible causes for the observed polyphalangy, so we hypothesize that spontaneous regeneration following trauma could be one of the factors causing these abnormalities, together with associated infectious disease, as described by Johnson et al. (2006). Cannibalism has been observed in P. waltl (Hodar et al., 1993; Barbadillo et al., 1999; authors, unpublished data). As the rural well is a confined habitat, the food is scarce, plus during the summer months the water table of the unconfined aquifer decreases due to water extraction and the lack of rain. Those facts create a higher stress on the population, increasing physical Photo Pablo Torres

Figure 3: Second specimen, male adult sharp-ribbed newt, and limb deformity. Figura 3: Segundo individuo, macho adulto con deformidad en la extremidad posterior izquierda.

Photo J.M. Torres

Figure 4: Third specimen, larval sharp-ribbed newt, and limb deformity. Figura 4: Tercer espécimen, larva de gallipato y deformidad en su extremidad posterior izquierda.

contact and attacks within them, leading to higher a incidence of finger amputation. This could explain the higher percentage of limb abnormalities observed in this particular well, which exceeds by far the estimated background deformity frequency of 0–5% predicted in amphibians (Piha et al., 2006). However, other possible factors should be considered, such as fertilizers, chemical pesticides or any other agricultural contaminants, or the synergic interaction among all these factors. In our opinion, future studies are needed to fully understand the causes leading to these abnormalities. Acknowledgements: We would like to thank the support provided by the Biology teachers I. Lozano, and A. García, who kindly guided us towards the rural well.

REFERENCES Barbadillo, L.J., Lacomba, J.I., Pérez-Mellado, V., Sancho, V. & López-Jurado, L.F. 1999. Anfibios y Reptiles de la Península Ibérica, Baleares y Canarias. Ed. GeoPlaneta. Barcelona. Braña, F. 1980. Notas sobre el género Triturus Rafinesque, 1815. (Amphibia. Caudata). I.- Observaciones fenológicas y sobre el desarrollo larvario de Triturus marmoratus, T. alpestris y T. helveticus. Boletín de Ciencias de la Naturaleza I.D.E.A., 26: 211-220. Diego-Rasilla, F.J. 2009. Limb abnormalities in the palmate newt, Lissotriton helveticus (Caudata: Salamandridae). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 20: 62-63. Diego-Rasilla, F.J. 2000. Malformaciones en una población de Triturus marmoratus. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 11: 88-89.

Diego-Rasilla, F.J., Luengo, R.M. & Rodríguez-García, L. 2007. Triturus marmoratus (Marbled Newt). Limb abnormalities. Herpetological Review, 38: 68 Escoriza, E. & García-Cardenete, L. 2005. Polimelia en Alytes dickhilleni y Salamandra salamandra longirostris. Dos ejemplares con seis extremidades. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 16: 39-41. Hódar, J.A., Ruiz, I. & Camacho, I. 1993. Régimen alimentario estival del gallipato Pleurodeles waltl (Michaelles, 1830) en una localidad del sureste peninsular. Revista Española de Herpetología, 7: 7-11. Johnson, P.T.J., Preu, E.R., Sutherland, D.R., Romansic, J.M., Han, B. & Blaustein, A.R. 2006. Adding infection to injury: synergistic effects of predation and parasitism on

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2) amphibian malformations. Ecology, 87: 2227-2235. Meteyer, C.U. 2000. Field Guide to Malformations of Frog and Toads with Radiographic Interpretations. Biological Science Report USGS/BRD/BSR-2000-0005. Piha, H., Pekkonen, M. & Merilä, J. 2006. Morphological abnormalities in amphibians in agricultural habitats: a case study of the common frog (Rana temporaria). Copeia, 4: 810-817.

Sequeira, F., Gonçalves, H., Meneses, C. & Mouta-Faria, M. 1999. Morphological abnormalities in a population of Chioglossa lusitanica. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 10: 35-36. Villanueva, A. 2007. Polimelia en un ejemplar de Salamandra salamandra en Asturias. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 18: 90-91.

Gigantismo en una larva de Pelophylax perezi Francisco J. Zamora-Camacho1, Guillem Pascual2, Mar Comas3 & Gregorio Moreno-Rueda4 1

Department of Biological Sciences. Dartmouth College. 03055 Hanover. Nuevo Hampshire. EE.UU. C.e.: zamcam@ugr.es Galanthus. Ctra. de Juià, 46. 17460 Celrà. España 3 Estación Biológica de Doñana (EBD-CSIC). Avda. Américo Vespucio, s/n. 41092 Sevilla. España 4 Departamento de Zoología. Facultad de Ciencias. Universidad de Granada. Avda. de Fuentenueva, s/n. 18071 Granada. España 2

Fecha de aceptación: 12 de octubre de 2016. Key words: pathologic gigantism, Pelophylax perezi, tadpole.

Se entiende como gigantismo patológico (Manger et al., 1999) la expresión de un tamaño corporal anormalmente grande en algunos especímenes excepcionales respecto a otros individuos de la misma especie, a causa de distintos factores genéticos, hormonales, ecológicos o ambientales (Eugster & Pescovitz, 1999). Ejemplos de este gigantismo puntual se han hallado en taxones diversos, como moluscos (Mouritsen & Jensen, 1994), mamíferos (Chently et al., 2012), reptiles (Dodd, 1998) o anfibios tanto en estado adulto (Means & Richter, 2007) como larvario (Escoriza et al., 2006). En el presente trabajo, reportamos un caso puntual de gigantismo patológico en una larva de rana común (Pelophylax perezi), que medía 159 mm (medida sobre papel milimetra-

do) y pesaba 43,4 g (pesada con una balanza pro-Fit, precisión 0,1 g) en el momento de su captura (Figura 1). El ejemplar fue capturado activo, junto a siete individuos conespecíficos de talla normal en estado larvario (97 mm en promedio, rango 81,88-106,43 mm), y 30 ejemplares en estado postmetamórfico o adulto, durante el vaciado para la limpieza y el mantenimiento de una alberca ornamental artificial del parque periurbano Mossèn Cinto Verdaguer (41º22’02”N, 2º09’50”E), en la ciudad de Barcelona (Cataluña, España), el 21 de enero de 2015. La alberca, a apenas 1 km del mar, y a poco más de 100 msnm, forma parte de un conjunto de 31 albercas similares, en ligero contacto o muy próximas entre sí. Sus dimensiones son de 5,5 m

Foto F.J. Zamora-Camacho

Figura 1: Vista lateral de la larva gigante de P. perezi descrita en este artículo, sobre papel milimetrado.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2) Foto F.J. Zamora-Camacho

Figura 2: Inclinación del disco oral respecto al eje transversal del cuerpo en la larva gigante de P. perezi descrita en este artículo.

de largo y 3,5 m de ancho, con aproximadamente 0,8 m de profundidad. En su interior, unas jardineras de estructura laberíntica proporcionan enriquecimiento ambiental, mientras que plantas ornamentales sirven de refugio para la población de P. perezi allí establecida. Estas albercas son también utilizadas como puntos de reproducción por la ranita meridional (Hyla meridionalis), con la que P. perezi podría entrar en competencia por los recursos. Existen asimismo depredadores de larvas de anfibios, como ninfas de odonatos (Anax imperator, Sympetrum striolatum y Orthetrum cancellatum). Una vez concluidos la limpieza y el rellenado de la alberca donde fue encontrado, el espécimen fue devuelto a ella, sin signo alguno de daño causado por nuestra manipulación. Diversas circunstancias, como la hibernación en estado larvario (Walsh et al., 2008) o diferencias en la disponibilidad de recursos térmicos o tróficos (Álvarez & Nicieza, 2002)

podrían haber favorecido el crecimiento exagerado de esta larva. No obstante, estas explicaciones no parecen probables, ya que el ambiente era compartido con otras larvas conespecíficas no afectadas de gigantismo. Los casos esporádicos de gigantismo, como el que aquí reportamos, comúnmente se deben a disfunciones endocrinas originadas en el eje hipotálamo-hipófisis-tiroides (Borkin et al., 1982). Estos desequilibrios hormonales podrían incrementar la secreción de hormona del crecimiento, generando individuos de tamaño exagerado (Pfennig et al., 1991). Por otra parte, la larva presentaba cierta deformidad en la disposición del disco oral, que se abría inclinado con respecto al eje transversal del cuerpo (Figura 2). De forma similar, Bovero & Delmastro (2009) describen malformaciones del disco oral en una larva gigante de Pelophylax kl. esculentus capturada en el noroeste de Italia, que excedía el doble del tamaño medio de sus conespecíficos en su mismo estadio de Gosner (Gosner, 1960). Dichos autores atribuyen la malformación del disco oral a un posible desequilibrio alométrico de los huesos craneales. De hecho, larvas transgénicas de Xenopus laevis que sobreexpresan la hormona del crecimiento típicamente sufren aberraciones en el desarrollo de la osamenta craneal (Huang & Brown, 2000). Por tanto, la malformación del disco oral de esta larva sugiere que su gigantismo podría deberse a desequilibrios hormonales. Agradecimientos: Agradecemos al Ajuntament de Barcelona por todas las facilidades dadas para este estudio, así como al personal de mantenimiento del parque Mossèn Cinto Verdaguer, por toda su colaboración. F.J.Z.-C. estuvo en parte financiado por una beca postdoctoral de la Fundación Ramón Areces y M.C. por un contrato Severo Ochoa (ref: SVP-2014-068620).

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2)

REFERENCIAS Álvarez, D. & Nicieza, A.G. 2002. Effects of temperature and food quality on anuran larval growth and metamorphosis. Functional Ecology, 16: 640-648. Borkin, L.J., Berger, L. & Günther, R. 1982. Giant tadpoles of water frogs within Rana esculenta complex. Zoologica Poloniae, 29: 103-127. Bovero, S. & Delmastro, G.B. 2009. Casi di gigantismo nel girino di rane piemontesi (Amphibia, Anura, Ranidae). Rivista Piemontese di Storia Naturale, 30: 193-208. Chently, F., Azzoug, S., El Amine Amani, M., El Mahdi Haddam, A., Chaouki, D., Meskine, D. & Lamine Chaouki, M. 2012. Etiologies and clinical presentation of gigantism in Algeria. Hormone Research in Paediatrics, 77: 152-155. Dodd, C.K. 1998. Biomass of an island population of Florida box turtles (Terrapene carolina bauri). Journal of Herpetology, 32: 50-52. Escoriza, D., Comas, M., & Donaire, D. 2006. Gigantismo larvario en Salamandra algira Bedriaga 1883, descripción de un caso. Butlletí de la Societat Catalana d’Herpetologia, 17: 59-63. Eugster, E.A. & Pescovitz, O.H. 1999. Gigantism. Journal of Clinical Endocrinology and Metabolism, 84: 4379-4384. Gosner, K.L. 1960. A simplified table for staging anuran embryos and larvae with notes on identification. Herpetologica, 16: 183-190.

Huang, H. & Brown, D.D. 2000. Overexpression of Xenopus laevis growth hormone stimulates growth of tadpoles and frogs. Proceedings of the National Academy of Sciences, 97: 962-967. Manger, W.L., Meeks, L.K. & Stephen, D.A. 1999. Pathologic gigantism in Middle Carboniferous Cephalopods, Southern Midcontinent, United States. 77-89. In: Olóriz, F. & Rodríguez-Tovar, F.J. (eds.), Advancing Research on Living and Fossil Cephalopods. Plenum Publishers. New York. Means, D.B. & Richter, S.C. 2007. Genetic verification of possible gigantism in southern toad, Bufo terrestris. Herpetological Review, 38: 297-298. Mouritsen, K.N. & Jensen, K.T. 1994. The enigma of gigantism: effect of larval trematodes on growth, fecundity, egestion and locomotion in Hydrobia ulvae (Pennant) (Gastropoda: Prosobranchia). Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 181: 53-66. Pfennig, D.W., Mabry, A. & Orange, D. 1991. Environmental causes of correlations between age and size at metamorphosis in Scaphiopus multiplicatus. Ecology, 72: 2240-2248. Walsh, P.T., Downie, J.R. & Monaghan, P. 2008. Larval over-wintering: plasticity in the timing of life-history events in the common frog. Journal of Zoology, 276: 394-401.

A case of parasitism by the Ixodidae family on Coronella girondica Eduardo José Rodríguez-Rodríguez1 & Francisco Javier Salcedo Ortiz2 1 2

Cl. Toledo, 1. 3º A. 41010 Sevilla. Spain. C.e: edurodrodbio@gmail.com Cl. Júpiter, 9. 1º C. 41003 Sevilla. Spain.

Fecha de aceptación: 19 de octubre de 2016. Key words: Ixodidae, snake, Coronella.

RESUMEN: La culebra lisa meridional (Coronella girondica) es un pequeño ofidio saurófago con

distribución circunmediterránea occidental. En esta nota se describe un caso de ectoparasitismo por una garrapata de la familia Ixodidae en Málaga. Se trata de una observación que aporta un dato interesante sobre este tipo de parasitismo en dicha especie de reptil. The Southern smooth snake (Coronella girondica) is a small snake species distributed across the Western Mediterranean Sea. It mainly forages on small lizards and other reptiles, and it is threatened and becomes scarce in the Iberian Peninsula due to farming, forest fires, and wild boar overpopulation (Santos & Pleguezuelos, 2015). In this note we describe one case of C. girondica parasitism by a tick, family Ixodidae. For the identification of the

tick, we have used as a reference the Barnard & Durden’s study (2000), although a specific level identification was impossible without the collection of the parasite. The observation was made in the limit between Sierra de las Nieves Natural Park and Sierra Bermeja (coordinates: 30S 317257; 4056717; 1273 masl), two southern mountain ranges in the Malaga province, on July 7th, 2016 at 8:47 pm. The animal was thermoregulating over a peri-

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2) Photo Eduardo J. Rodríguez

Figure 1: Coronella girondica with a tick belonging to the family Ixodidae attached in Sierra de las Nieves Natural Park-Sierra Bermeja. Figura 1: Coronella girondica con una garrapata perteneciente a la familia Ixodidae adherida en el Parque Natural Sierra de las Nieves-Sierra Bermeja.

dotite ground on a rural lane in a Pinus pinaster habitat. The tick was attached to the snake in the space between the eye and the supralabial and preocular scales (Figure 1). Other Ixodidae ticks were located on the ground near the snake. Infestation by ticks and mites are common in reptiles. There is abundant bibliography on infestation by ticks, like the studies of Andrews et al. (1982), Barker et al. (2003) or

Hassl (2016) in Europe. Cases of snake infestations also have abundantly reported, regarding both importation animals (Mihalca, 2015) and field studies (Norval et al., 2009). As Horak et al. (2006) describes, it is possible that ticks switch from mammal species, either domestic or wild, to snakes as alternative hosts. In the study area, there are good populations of several wild mammal species like Cervus elaphus, Sus scrofa, or Capra pyrenaica, among others, so these animals may be the reservoir of ticks. Tomé et al. (2012) analyzed the prevalence of Hepatozoon, a protist with a cycle that includes an invertebrate vector like ticks, in four native snake genera: Hemorrhois, Malpolon, Natrix and Rhinechis, getting positives in the two first genera and the higher prevalence in Hemorrois. This shows that tick parasitism produces a complex interaction system that could influence snake health, demography and conservation. We consider interesting to investigate this kind of relationship in order to improve the knowledge about Iberian snakes, Ixodidae species and other parasites implicated in it with the aim of getting important and useful information to the conservation of these group of reptiles.

REFERENCES Andrews, R.H., Petney, T.N. & Bull, C.M.1982. Niche changes between parasite populations: an example from ticks on reptiles. Oecologia, 55: 77-80. Barker, S.C. & Murrell, A. 2003. Phylogeny, evolution and historical zoogeography of ticks: a review of recent progress. 55-68. In: Suess, J. (ed.), Ticks and Tick-Borne Pathogens. Springer Netherlands. Dordrecht. Barnard, S. & Durden, L.A. 2000. A veterinary guide to the parasites of reptiles. Vol. 2. Arthropoda. Krieger Publishing Company. Malabar, Florida. Hassl, A.R. 2016. Ticks and mites parasitizing free-ranging reptiles in Austria - with an identification key to Central European herpetophagous Acarina. Herpetozoa, 29: 77-83. Horak, I.G., McKay, I.J., Henen, B.T., Heyne, H., Hofmeyr, M.D. & De Villiers, A.L. 2006. Parasites of domestic and wild animals in South Africa. XLVII. Ticks of tortoises and

other reptiles. Journal of Veterinary Research, 73: 215-227. Mihalca, A.D. 2015. Ticks imported to Europe with exotic reptiles. Veterinary Parasitology, 213: 1-72. Norval, G., Robbins, R.G., Kolonin, G., Shiao, P.J. & Mao, J.J. 2009. Unintentional transport of ticks into Taiwan on a king cobra (Ophiophagus hannah). Herpetology Notes, 2: 203-206. Santos, X. & Pleguezuelos, J.M. 2015. Culebra lisa meridional – Coronella girondica. In: Salvador, A., Marco, A. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www. vertebradosibericos.org> [Accessed: July 8, 2016]. Tomé, B., Maia, J.P.M.C. & Harris, J. 2012. Hepatozoon infection prevalence in four snake genera: influence of diet, prey parasitemia levels or parasite type? Journal of Parasitology, 98: 913-917.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2)

Gallotia caesaris feeding on ectoparasite flies from Pandion haliaetus Pedro F. Acosta1 & Miguel Molina-Borja2 1 2

Alas Cinematografía S.L. Cl. Los Afligidos, 43. 38410 Los Realejos. Tenerife. Islas Canarias. Spain. C.e.: pedrofelipeacosta@gmail.com Asociación Bienestar Ambiental. Cl. Henry Dunnant, s/n. 38203 La Laguna. Tenerife. Spain.

Fecha de aceptación: 21 de octubre de 2016. Key words: feeding, ectoparasites, Gallotia caesaris, Pandion haliaetus.

RESUMEN: Se describe un comportamiento previamente no observado en el lagarto de Boettger

(Gallotia caesaris). Varios ejemplares de la subespecie G. caesaris caesaris se subieron al dorso de un águila pescadora (Pandion haliaetus) y comieron allí moscas parásitas (Diptera, Hippoboscidae) que estaban sobre las plumas; el águila pescadora se hallaba en un nido situado en la costa del mar de las Calmas en la isla de El Hierro. Este comportamiento es otro caso de mutualismo (simbiosis de limpieza) ya que puede contribuir a mejorar la salud de las águilas pescadoras y, por otra parte, es un suplemento alimenticio para los lagartos. Canarian lizards (genus Gallotia, Arnold, 1973) are in general omnivorous, eating several plant species and some insects (Molina-Borja, 1991; Rodríguez et al., 2008). Juveniles may consume more insects, but adults are mainly vegetarians (Valido & Nogales, 1994). Among the consumed plants are “salado” (Schizogine cericea), “guaidil” (Convolvulus floridus), “lavanda” (Lavandula sp.), and petals, flowers and fruits of “tunera” (Opuntia dillenii) (Molina-Borja, 1991; Rodríguez et al., 2008). Among the consumed invertebrates are coleopteran, aracnids, formicids and hymenopterans (Rodríguez et al., 2008). We describe here, for the first time, the feeding of Gallotia caesaris specimens on feather parasites of Pandion haliaetus nesting in El Hierro (Canary Islands). In that island, P. haliaetus reproduction has been reinforced by adding previously built nests on several cliff sites (Trujillo & Rodríguez, 2007). During several periods in which P. haliaetus individuals were filmed (by the first author) while they were in the nest (located at the shore of Mar de las Calmas), an undescribed behavior by G. caesaris caesaris lizards could be observed. It consisted

of several lizards climbing to dorsal feathers of P. haliaetus (adult and chick, Figures 1a and b) and performing there typical feeding movements directing their snouts to the feathers (Pedro F. Acosta, unpublished video film). When observed with more detail, the insects eaten by the lizards on P. haliaetus back feathers were identified as louse flies (Diptera, Hippoboscidae). These flies are ectoparasites of mammals and birds (Tella et al., 2000) and different species like Ornithomya avicularia, Pseudolynchia canariensis, Icosta americana and Ornithomya anchineuria have been described as parasites of raptors (Samour, 2016); another species, Olfersia fumipennis, Sahlberg, 1886, has been cited on P. haliaetus (Pospischil, 2015). It was impossible to capture any of the louse flies from P. haliaetus (not allowed) so we do not know the species. Commensalism on rests from prey brought by Eleonora’s falcon has been cited in lacertids from Mediterranean islands (Delaugerre et al., 2012) and from gull’s prey in Gallotia simonyi on Roque Chico de Salmor (Siverio & Felipe, 2009). On the other hand, several reports have been published on lizards eating bird ectoparasites, including flies

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2)

Figure 1: Individuals of G. caesaris caesaris on the back of P. haliaetus while in nest. (a) Adult. (b) Chick. Pictures obtained from a film recorded by Pedro F. Acosta. Figura 1: Individuos de G. caesaris caesaris sobre la espalda de P. haliaetus en el nido. (a) Adulto. (b) Pollo. Fotografías obtenidas de una película grabada por Pedro F. Acosta.

from different families (Kammerer, 1925; Duffy, 1991; Polis & Hurd, 1995). Our observation pose some interesting questions: first of all, this behaviour can be present only in local populations of G. caesaris caesaris living close to P. haliaetus nests. Secondly, it must contribute to P. haliaetus (adults and new-borns) health eliminating or reducing louse flies parasites; these parasites have been shown to affect body condition in other bird species (Senar et al., 1994; Clayton et al., 2010). Moreover, lizards on

their part obtain, at least temporarily while birds are on nests, an additional food item supplying animal proteins; therefore, this relationship could be considered an example of mutualism, sometimes named as cleaning symbiosis (McFarland & Reeder, 1974). Nevertheless, this relationship could be more complicated if louse flies endoparasites (Baker, 1967) could also infect lizards (see Johnson et al., 2010 for a revision of the ecological importance of parasites as preys).

REFERENCES Baker, J.R. 1967. A review of the role played by the Hippoboscidae (Diptera) as vectors of endoparasites. Journal of Parasitology, 53: 412-418. Clayton, D.H. Koop1, J.A.H., Harbison, C.W., Moyer, B.R. & Bush, S.E. 2010. How birds combat ectoparasites. The Open Ornithology Journal, 3: 41-71. Delaugerre, M., Grita, F., Lo Cascio, P. & Oun, R. 2012. Lizards and Eleonora’s Falcon (Falco eleonorae Gené, 1839), a Mediterranean micro-insular commensalism. Biodiversity Journal, 3: 3-12. Duffy, D.C. 1991. Ants, ticks and nesting seabirds: dynamic interactions? 242-257. In: Loye, J.E. & Zuk, M. (eds), Bird-parasite interactions: ecology, evolution and behaviour. Oxford University Press. Oxford. Johnson, P.T.J., Dobson, A., Lafferty, K.D., Marcogliese, D.J., Memmott, J., Orlofske, S.A., Poulin, R. & Thieltges, D.W. 2010. When parasites become prey: ecological and epidemiological significance of eating parasites. Trends in Ecology and Evolution, 25: 362-371.

Kammerer, P. 1925. Lebensweise der Eidechsen auf Kleinsten Inseln. Blätter für Aquarien- und Terrarienkunde, 36: 483-496, 513-524. McFarland, C.G. & Reeder, W.G. 1974. Cleaning symbiosis involving Galápagos Tortoises and two species of Darwin’s Finches. Zeitschrift für Tierpsychologie, 34: 464-483. Molina Borja, M. 1991. Notes on alimentary habits and spatial temporal distribution of eating behaviour patterns in a natural population of lizards (Gallotia galloti). Vieraea, 20: 1-9. Polis, G.A. & Hurd, S.D. 1995. Extraordinarily high spider densities on islands: Flow of energy from the marine to terrestrial food webs and the absence of predation. Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 92: 4382-4386. Pospischil, R. 2015. Hippoboscidae, Louse Flied/Keds. Encyclopedia of Parasitology. Springer-Verlag. Heidelberg. Rodríguez, A., Nogales, M., Rumeu, B. & Rodríguez, B. 2008. Temporal and spatial variation in the diet of the endemic lizards Gallotia galloti in an insular Mediterranean scrubland. Journal of Herpetology, 42: 213-222.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2) Samour, J. 2016. Management of raptors. 915-934. In: Harrison, G. & Lightfoot, T. (eds.), Clinical Avian Medicine, vol 11, cap. 40. Harrisons’s Bird Foods. Brenthwood. Tennesse. <http://avianmedicine.net/ publication_cat/clinical-avian-medicine> [Accessed: October 18, 2016]. Senar, J.C., Copete, J.L., Domenech, J. & Von Walter, G. 1994. Prevalence of louse-flies (Diptera, Hippoboscidae) parasiting a cardueline finch and its effect on body condition. Ardea, 82: 157–160. Siverio, F. & Felipe, P. 2009. Comensalismo entre lagarto gi-

gante de El Hierro (Gallotia simonyi) y gaviota patiamarilla (Larus michahellis) en el roque Chico de Salmor. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 20: 40-44. Tella, J.L., Rodríguez-Estrella, R. & Blanco, G. 2000. Louse flies on birds of Baja California. Journal of Wildlife Diseases, 36: 154-156. Trujillo, D. & Rodríguez, M.A. 2007. El águila pescadora consigue criar en un nido artificial de El Hierro. Quercus, 261: 10. Valido, A. & Nogales, M. 1994. Frugivory and seed dispersal by the lizard Gallotia galloti (Lacertidae) in a xeric habitat of the Canary Islands. Oikos, 70: 403–411.

Analysis of the loggerhead (Caretta caretta) bycatch in mediterranean surface longlines from depth sensors data Juan A. Camiñas1, Natalia Rivetti1, Josetxu Ortiz de Urbina1, Salvador Garcia-Barcelona1, Pilar Rioja1, María José Gómez-Vives1, José Carlos Báez1 & David Macías1 1

Instituto Español de Occeanografía. Centro Oceanográfico de Málaga. Puerto pesquero. 29640 Fuengirola. Málaga. Spain. C.e.: juanantonio.caminas@ma.ieo.es

Fecha de aceptación: 24 de octubre de 2016. Key words: fishery depth, loggerhead, longline, Mediterranean Sea.

RESUMEN: En este trabajo se analiza la relación entre las características del hábitat pelágico ex-

plotado por los palangreros españoles dirigidos al atún blanco (Thunnus alalunga), en el Mediterráneo occidental, y las capturas ocasionales de tortuga boba (Caretta caretta). Entre julio y octubre de 2008 (93 días) el Instituto Español de Oceanografía (IEO ) realizó una campaña científica de pesca experimental en colaboración con la flota de palangre de superficie, con el objetivo de analizar los efectos de este aparejo en las especies objetivo y de captura ocasional. Nuestros resultados indican que la temperatura es una variable clave en relación a la captura ocasional de tortugas marinas. The Spanish surface longline fleet in the western Mediterranean is monitored on board and at landing ports by the IEO from more than 20 years ago due to the commercial importance of the target species: swordfish (Xiphias gladius), bluefin tuna (Thunnus thynnus), and albacore (Thunnus alalunga). Marine turtles species caught as bycatch include loggerhead (Caretta caretta) as the most frequent one, although leatherback (Dermochelys coriacea) and sometimes green turtle (Chelonia mydas) are also present (Camiñas et al., 2006; Báez et al., 2013).

The Spanish surface longline fleet operates with six different gear/target species (called “métier”, as referred to in the EU Commission). One of the main distinctive technical features among métiers is the depth range in which the baited hooks are setting (Báez et al., 2013). Depth of setting hooks varies from surface waters (average depth of 30 m, with a maximum of 50 m) to over 400 m deep. Each métier exploits a different part of the pelagic habitat, changing the species of both components of the capture, the target and bycatch. For more detail see Camiñas et al. (2006),

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2) Figure 1: Plotted between the numbers of loggerhead sea turtles bycatches per set vs. average temperature (ºC). We indicate the significant positive linear relationship between both variables. Figura 1: Representación del número de capturas incidentales de tortugas marinas por lance y la temperatura media (ºC). Se indica la relación lineal positiva significativa entre ambas variables.

Báez et al. (2007a, b) and García-Barcelona et al. (2010a, b). The surface longline targeting albacore (LLALB thereafter) captures more loggerhead per unit effort (Báez et al., 2013) than the other five Spanish longlines métiers targeting tuna and swordfish in western Mediterranean Sea. The main aim of this paper is to improve the understanding of the relationship between the characteristics of the pelagic habitat exploited by the LLALB gear and the bycatch of loggerhead sea turtle. In this sense, the habitat of the water column is defined by two main environmental parameters, depth and temperature. An experimental scientific survey in collaboration with the surface longline fleet targeting albacore was carried out by the IEO from July until October 2008 (93 days) to analyze the gear effects on target and bycatch species. During the survey, Micrel® sensors recorders

were attached to hooks’ lines (“brazolada”) in different LLALB sets. Sensors recorded depth and temperature (within water column) from setting to hauling the gear following a time registration schedule previously decided. A total of 105 472 hooks were monitored on board and 87 loggerhead were recorded. There was a statistically significant correlation between average temperature and the number of turtles caught (r= 0.327; P= 0.032) (Figure 1). We did not find any significant correlation between average fishing depth and number of turtles caught (Figure 2). Fishing depth of the longline gear targeting albacore ranges from 30 to 90 m. Our findings stated that temperature is a key environmental variable related to the bycatch of sea turtles with this gear (r= 0.327; P= 0.032), that is according with previous studies (for example Watson et al., 2005). At the Figure 2: Plotted between the numbers of loggerhead sea turtles bycatches per set vs. average depth (m). We do not observe significant relationship. Figura 2: Representación del número de capturas incidentales de tortugas marinas por lance y la profundidad media (m). No observamos relación significativa.

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same time our results point out other environmental and technological variables with major statistical importance: baits, distance to the coast, sun time or moon phases (Báez et al., 2007a, b, 2010, 2013; Mula et al., 2013).

Acknowledgements: The onboard observer program in commercial longline vessels was supported by different projects from the IEO based in Málaga, GPM programs (IEO) and PNDB (EU-IEO). We are grateful to the skippers and fishermen for providing the data from the boats.

REFERENCES Báez, J.C., Real, R. & Camiñas, J.A. 2007a. Differential distribution within longline transects of loggerhead and swordfish captured by the Spanish Mediterranean surface longline fishery. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom, 87: 801–803. Báez, J.C., Real, R., Garcia-Soto, C., de la Serna, J.M., Macías, D. & Camiñas, J.A. 2007b. Loggerhead turtle by-catch depends on distance to the coast, independent of fishing effort: implications for conservations and fisheries management. Marine Ecology Progress Series, 338: 249–256. Báez, J.C., Real, R., Macías, D., de la Serna, J.M., Bellido, J.J. & Camiñas, J.A. 2010. Swordfish Xiphias gladius Linnaeus 1758 and loggerhead Caretta caretta (Linnaeus 1758) captures associated with different combinations of bait in the Western Mediterranean surface longline fishery. Journal of Applied Ichthyology, 26: 126–127. Báez, J.C., Macías, D., Camiñas, J.A., Ortiz De Urbina, J.M., García-Barcelona, S., Bellido, J.J. & Real, R. 2013. Bycatch frequency and size differentiation in loggerhead turtles as a function of surface longline gear type in the western Mediterranean Sea. Journal of the Marine Biolo-

gical Association of the United Kingdom, 93: 1423-1427. Camiñas, J.A., Báez, J.C., Valeiras, J. & Real, R. 2006. Differential loggerhead by-catch and direct mortality in surface longline according to boat strata and gear type. Scientia Marina, 70: 661–665. García-Barcelona, S., Ortiz de Urbina, J.M., de la Serna, J.M., Alot, E. & Macías, D. 2010a. Seabird by-catch in Spanish Mediterranean large pelagic logline fisheries, 1998–2008. Aquatic Living Resources, 23: 363–371. García-Barcelona, S., Macías, D., Ortiz de Urbina, J.M., Alba, E., Real, R. & Báez, J.C. 2010b. Modelling abundance and distribution of seabird by-catch in the Spanish Mediterranean longline fishery. Ardeola, 57: 65–78. Mula, J., Macías, D., García-Barcelona, S. & Báez, J.C. 2013. Efecto de la luna en las capturas incidentales de tortuga boba en palangre de superficie dirigido al atún blanco en el Mediterráneo occidental. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 24: 55-58. Watson, J.W., Epperly, S.P., Shah, A.K. & Foster, D.G. 2005. Fishing methods to reduce sea turtle mortality associated with pelagic longlines. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 62: 965-981.

Descripción de un método sencillo de identificación de crías de galápagos en proyectos de cría en cautividad Laura Fortuño1,2, Miquel Angel Franch1 & Albert Bertolero3 1

Centre de Fauna Salvatge del Canal Vell, Parc Natural del Delta de l’Ebre. Av. Catalunya, 46. 43580 Deltebre. España. Forestal Catalana. Av. Catalunya, 46. 43580 Deltebre. España. 3 Associació Ornitològica Picampall de les Terres de l’Ebre. Cl. La Galera, 53. 43870 Amposta. España. C.e.: albertb@tinet.org 2

Fecha de aceptación: 23 de octubre de 2016. Key words: breeding program, marking, Emys orbicularis.

Los proyectos de conservación de galápagos amenazados en los que se realiza la cría en cautividad tienden a maximizar la producción de juveniles con el fin de incrementar el número de ejemplares a reintroducir. Sin embargo, producir un gran número de crías tiene importantes implicaciones para el ma-

nejo y control durante su estabulación hasta el momento de su reintroducción en el medio natural. Este es el caso del programa de reproducción de galápago europeo Emys orbicularis que se desarrolla en las instalaciones del Centre de Fauna Salvatge del Canal Vell (CFSCV - Parc Natural del Delta de l’Ebre).

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Desde 2007, cada año eclosionan unos 220 galápagos en el CFSCV que son estabulados en acuarios e instalaciones exteriores durante un período de dos a cuatro años, tiempo necesario para que alcancen un tamaño de unos 70 - 80 mm de longitud de caparazón. Consideramos que este es el tamaño adecuado para ser trasladados a los cercados de aclimatación in situ, donde permanecerán entre tres y seis meses antes de ser reintroducidos. Durante el tiempo de estabulación, el protocolo desarrollado en el CFSCV requiere el marcaje individual de las crías, que permite llevar un control adecuado de su crecimiento, estado de salud y supervivencia. Sin embargo, el marcaje de crías de E. orbicularis de pocos meses de edad no resulta sencillo o exento de riesgos debido a su pequeño tamaño en el momento de eclosionar (e.g., en 2011, los 246 galápagos eclosionados tuvieron un peso (X ± 1 SD) de 4,25 ± 0,79 g y una longitud recta de caparazón (X ± 1 SD) de 25,07 ± 1,78 mm). Además, el sistema de marcaje debe ser inocuo, práctico y de fácil utilización, y permitir una identificación inmediata, con un número de códigos elevado y un coste reducido. Entre los sistemas más habituales utilizados para marcar quelonios se encuentra el de realizar Foto Albert Bertolero

Figura 1: Crías de E. orbicularis con marcas de plástico de color amarillo pegadas en el caparazón.

combinaciones de muescas en las placas marginales (e.g., Plummer, 1989). Sin embargo, en crías de pequeño tamaño puede ser difícil de realizar debido a la fragilidad y al pequeño tamaño de las placas marginales, y además, puede producir zonas de necrosis en las placas, como se ha observado también en juveniles y adultos, que imposibilitan la correcta identificación del ejemplar o perjudican su estado de salud. Por otra parte, aunque el marcaje mediante microchips (PIT Passive Integrated Transponder) se ha probado en crías de galápago pintado norteamericano Chrysemys picta (Rowe & Kelly, 2005), su implante es un proceso delicado, por lo que en el CFSCV se prefiere realizar cuando las crías alcanzan un tamaño medio de 70 mm de longitud de caparazón (antes de pasar a las instalaciones exteriores o a los cercados de aclimatación in situ). Otros sistemas de marcaje que podrían aplicarse en crías de galápagos son la fotoidentificación (e.g., Moya et al., 2015) y el marcaje con DataDotDNA (Brugnola et al., 2013). Pero a nuestro parecer son menos prácticos en la gestión diaria de los galápagos estabulados que el que exponemos en la presente nota y que utilizamos desde 2009. El método de marcaje utilizado para las crías en el CFSCV se puede aplicar desde el momento de su eclosión y se basa en el uso de pequeños plásticos (PVC) de colores pegados directamente al caparazón. Sin embargo, en el CFSCV las crías no se individualizan antes de los cuatro meses de edad, sino que se mantienen en grupos de 5-7 individuos en acuarios separados según el grupo reproductor de origen, y sólo se marcan a partir de esa edad (e.g., cohorte de 2011 peso (X ± 1 SD)= 9,07 ± 2,85 g; longitud caparazón (X ± 1 SD) = 34,54 ± 3,90 mm; n = 183 en ambos casos). Estos plásticos de colores son las fundas que recubren los cables eléctricos usados en automoción o electrónica, están disponibles en diversos colores y pueden ser de

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2) Foto Albert Bertolero

Figura 2: Números asignados a cada placa costal y vertebral del caparazón utilizados para el marcaje.

un sólo color o combinación de dos colores (Figura 1). En nuestro caso disponemos de siete colores únicos (verde, rojo, amarillo, azul, negro, marrón y lila) y de ocho combinaciones de dos colores en el mismo plástico (lila/amarillo, verde/azul, azul/blanco, rojo/blanco, amarillo/gris, rojo/azul y negro/amarillo). Cabe indicar que en lugar de estas fundas también se pueden usar hojas de PVC rígido que están disponibles en diversos colores. Previamente a su uso, se extrae el alambre de cobre del interior de la funda aislante, seguidamente se corta longitudinalmente la fun-

da y luego se procede a cortarla en trozos de pequeño tamaño. Como resultado se obtienen unas marcas cuyo tamaño oscila entre 1 y 3 mm de longitud (X = 1,8 mm, SD = 0,6 mm n = 17) y de 0,5 a 2 mm de ancho (X =1,2 mm, SD = 0,4 mm, n = 17). Para el marcaje se utilizan las placas costales y vertebrales, habiéndoles asignado una numeración según se muestra en la Figura 2. De esta manera, cada ejemplar se individualiza según el color de la marca y la disposición que ocupa en el caparazón. Las marcas se fijan al caparazón mediante una pequeña gota de adhesivo de cianocrilato (e.g., Loctite®) con ayuda de unas pinzas finas o el extremo de una aguja (es importante que quede bien inmersa en la gota de adhesivo). Para marcar más de 13 individuos con el mismo color se colocan marcas en dos placas diferentes (e.g., la número 27 se consigue marcando las placas nº 2 y nº 7), aunque generalmente no se usan más de 40 códigos del mismo color en un mismo año. La mayor parte de galápagos así marcados mantienen estas marcas de colores hasta los dos o tres años de edad, momento en que son lo suficientemente grandes como para ser marcados mediante un microchip subcutáneo. Agradecimientos: Agradecemos a la Diputación de Tarragona y al programa Life+ de la Comisión Europea (Life+ Delta Lagoon Life09 NAT/ES/520) por financiar parte del programa de cría en cautividad del galápago europeo en el Centre de Fauna Salvatge del Canal Vell. Asimismo, a todos los estudiantes en prácticas que han colaborado en el desarrollo del proyecto.

REFERENCIAS Brugnola, L., Biancardi, C., Di Francesco, N., Di Tizio, L. & Gheorghiu, A. 2013. DataDotDNA: an alternative marking system for tortoises of genus Testudo. Acta Herpetologica, 8:163-166. Moya, Ó., Mansilla, P.L., Madrazo S., Igual, J.M., Rotger A., Romano A. & Tavecchia, G. 2015. APHIS: A new software for photo-matching in ecological studies. Ecological Informatics, 27:64-70.

Plummer, M.V. 1989. Collecting and marking. 45-60. In: Harless, M. & Morlock, H. (eds.), Turtles: Perspectives and Research. John Wiley and Sons. New York. Rowe, C.L. & Kelly, S.M. 2005. Marking hatchling turtles via intraperitoneal placement of pit tags: implications for long-term studies. Herpetological Review, 36:408-410.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2)

Sobre la presencia de malformaciones congénitas en Gallotia bravoana en el centro de recuperación del lagarto gigante de La Gomera Juan Antonio Hernández-Agüero1,2 & Sonia Plasencia3 1

Departamento de Biología Animal, Edafología y Geología. Universidad de La Laguna. Avda. Astrofísico Fco. Sánchez, s/n. 38203 San Cristóbal de la Laguna. Santa Cruz de Tenerife. España. C.e.: juanantoniohernandezaguero@gmail.com 2 Grupo de Ecología y Evolución en Islas. Instituto de Productos Naturales y Agrobiología. Avda. Astrofísico Fco. Sánchez, 3. 38206 San Cristóbal de la Laguna. Santa Cruz de Tenerife. España. 3 Camino El Lagarto, 3. 38870 Valle Gran Rey. Santa Cruz de Tenerife. España. Fecha de aceptación: 14 de noviembre de 2016. Key words: stumped tail, lizard, captive breeding, Canary Islands, Gomera giant lizard.

Son varios los casos de malformaciones descritas en lacértidos, como la polidactilia (Lazić & Crnobrnja-Isailović, 2012; Megía, 2012) o malformaciones en la cola (Olsson et al., 1996; Ji & Braña, 1999). En este artículo se expone, por primera vez, la presencia de malformaciones en la cola en el género Gallotia, concretamente en juveniles de Gallotia bravoana. El Lagarto Gigante de La Gomera (Gallotia bravoana) es uno de los reptiles más amenazados del planeta, recogido como “En peligro de extinción” tanto en el Catálogo Canario de Especies Amenazadas (Ley 4/2010, de 4 de junio) como en el Catálogo Nacional de Especies Amenazadas (RD 139/2011, de 4 de febrero), donde aparece bajo la denominación de Gallotia gomerana. Asimismo, está catalogado como “Critically Endangered” por la IUCN (Mateo et al., 2009) e incluido en el Atlas y Libro Rojo de Anfibios y Reptiles de España como “En Peligro Crítico” (Pleguezuelos et al., 2002). Se trata de una especie endémica de la isla de La Gomera (Islas Canarias) que se creía extinta desde el siglo XV. La principal causa de la regresión de esta especie es la acción del hombre, ya sea indirectamente a través de la introducción de especies exóticas que la depredan (gato, rata) o compiten con él (cabras, conejos), o bien directamente mediante la caza o la destrucción de su hábitat (Mateo, 2007).

Tras su redescubrimiento en el año 1999 por M. Nogales, J.C. Rando, A. Valido y A. Martín (Nogales et al., 2001), se ha sometido a un programa de cría en cautividad, que perdura hoy en día, con el objetivo de reintroducir la especie y crear nuevas poblaciones estables. Este programa ha sido posible gracias a la colaboración de diversas instituciones, entre las que se incluye el programa europeo Life, el Cabildo de La Gomera o la Asociación Herpetológica Española. En el año 2015, y dentro del programa de cría en cautividad de la especie, nacieron en el centro de recuperación varios ejemplares con malformaciones en la cola, concretamente un pequeño tamaño de la misma (Figura 1). Se trata de tres individuos que han sobrevivido a su primer año de vida sin problemas. Formaban parte de una puesta de un total de ocho huevos, de los que llegaron a eclosionar siete, tres sin problema alguno aparente, uno con una ligera disminución del grosor de la cola y los tres restantes con la malformación citada. Los individuos que presentaban esta malformación tenían una longitud hocico-cloaca de 79,6 ± 7,0 mm, la cual no difiere significativamente (F1,82 = 0,004; P = 0,947) de los demás individuos nacidos en el centro de recuperación durante el año 2015 (LHC = 79,9 ± 6,5 mm). Además, la condición corporal calculada como los residuos de la regresión entre la LHC y el peso, con el tamaño de la cola como covariable (ver Megía-Palma et al., 2016),

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2)

tampoco dista de la del resto de lagartos nacidos en el mismo año (F1,82 = 0,619; P = 0,434). Desde que se capturaron los seis primeros ejemplares de la especie, se tiene constancia oficial del nacimiento de más de 500 ejemplares en cautividad, por lo que estos tres ejemplares con malformaciones representan menos del 0,6% del total de los nacimientos. En el año 2016 han nacido en el Centro de Recuperación 88 individuos, ninguno de los cuales presenta malformaciones en la cola. En cuanto a las causas de esta malformación en G. bravoana, el origen podría estar en la depuradora de aguas residuales situada en las inmediaciones del centro de cría en el municipio de Valle Gran Rey, ya que los contaminantes que este tipo de centros emiten pueden llegar a causar malformaciones (Park et al., 2014) y se ha citado como la posible causa de la aparición de amebas de vida libre en el tracto intestinal de estos lagartos (Martínez-Silvestre et al., 2003). Sin embargo, es la primera vez que ocurre en los 15 años del programa, en 13 de los cuales se ha mantenido la ubicación junto a esta depuradora. Otra posibilidad es que estas malformaciones fueran ocasionadas por parásitos, como los trematodos citados en otras especies del género Gallotia (Roca, 2003), que, además, tienen un efecto sinérgico con algunos contaminantes (Kiesecker, 2002). Una tercera posibilidad es una incorrecta temperatura de incubación (Elphick & Shine, 1998; Ji & Braña, 1999), que podría explicar que el fenómeno se haya producido en 2015 por primera vez; sin embargo, todas las puestas de 2015 y de los años anteriores fueron incubadas a la misma temperatura. Por último, el origen de estas malformaciones podría estar en el proceso de endogamia que sufre la especie (Olsson et al., 1996), bien por la baja riqueza genética total de la especie (González et al., 2014) o debido al bajo número de progenitores al inicio del programa de cría en cautividad (un total de 12 individuos nacidos en libertad).

Foto Juan A. Hernández-Agüero

55 a

Figura 1: Gallotia bravoana. (a) Uno de los individuos con la malformación descrita. (b) Los tres individuos con la malformación descrita.

Se pone de manifiesto, por tanto, la necesidad de mantener la mayor diversidad genética posible en los programas de cría en cautividad. Agradecimientos: Este trabajo surge a raíz de la realización de unas prácticas externas extracurriculares en el Centro de Recuperación del Lagarto Gigante de La Gomera (Valle Gran Rey) que no habrían sido posibles sin la colaboración del Cabildo de La Gomera, las profesoras de la Universidad de la Laguna C. Castillo y J.M. González, P. Romero del Cabildo de La Gomera y los trabajadores del centro de recuperación J. González y G. Bethencourt.

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REFERENCIAS Elphick, M. & Shine, R. 1998. Longterm effects of incubation temperatures on the morphology and locomotor performance of hatchling lizards (Bassiana duperreyi, Scincidae). Biological Journal of the Linnean Society, 63: 429-447. González, E.G., Cerón-Souza, I., Mateo, J.A. & Zardoya, R. 2014. Island survivors: population genetic structure and demography of the critically endangered giant lizard of La Gomera (Gallotia bravoana). BMC Genetics, 15:121. Ji, X. & Braña, F. 1999. The influence of thermal and hydric environments on embryonic use of energy and nutrients, and hatchlings traits, in the wall lizard (Podarcis muralis). Comparative Biochemistry and Physiology Part A. Molecular & Integrative Physiology, 124: 205-213. Kiesecker, J.M. 2002. Synergism between trematode infection and pesticide exposure: A link to amphibian limb deformities in nature?. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 99: 9900-9904. Lazić, M.M. & Crnobrnja-Isailović, J. 2012. Polydactyly in the Common Wall Lizard Podarcis muralis (Squamata: Lacertidae). Herpetology Notes, 5: 277-279. Martínez-Silvestre, A., Silveira, L., Mateo, J.A., Urioste, J., Rodríguez-Domínguez, M.A. & Pether, J. 2003. Microbiología cloacal en lagartos gigantes amenazados de las Islas Canarias (género Gallotia) en cautividad. Revista Española de Herpetología, 17: 29-37. Mateo, J.A. 2007. El Lagarto Gigante de La Gomera. Ediciones Turquesa. Santa Cruz de Tenerife. Mateo, J.A., Pérez-Mellado, V. & Martínez-Solano, I. 2009. Gallotia bravoana. The IUCN Red List of Threatened Spe-

cies, 2009: e.T61502A12493034. Megía, R. 2012. Un caso de polidactilia en Lacerta schreiberi en el Sistema Central. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 23: 54-57. Megía-Palma, R.M., Martínez, J. & Merino, S. 2016. A structural color ornament correlate positively with parasite load and body condition in an insular lizard species. The Science of Nature, 103: 1-10. Nogales, M., Rando, J.C., Valido, A. & Martín, A. 2001. Discovery of a living giant lizard, genus Gallotia (Reptilia: Lacertidae), from La Gomera, Canary Islands. Herpetologica, 57: 169-179. Olsson, M., Gullberg, A. & Tegelström, H. 1996. Malformed offspring, sibling matings, and selection against inbreeding in the sand lizard (Lacerta agilis). Journal of Evolutionary Biology, 9: 229-242. Park, C.J., Ahn, H.M., Cho, S.C., Kim, T.H., Oh, J.M., Ahn, H.K., Chun, S.H. & Gye, M.C. 2014. Developmental toxicity of treated municipal wastewater effluent on Bombina orientalis (Amphibia: Anura) embryos. Environmental Toxicology and Chemistry, 33: 954-961. Pleguezuelos J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.) 2002. Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Dirección General de Conservación de la Naturaleza-Asociación Herpetologica Española (2a impresión). Madrid. Roca, V. 2003. A new genus of Dicrocoeliidae (Digenea) from the lizard Gallotia atlantica (Sauria: Lacertidae) from the Canary Islands (Spain). Journal of Natural History, 37: 1401-1406.

Artrópodos depredadores del lagarto atlántico (Gallotia atlantica) en la isla de Lanzarote (Islas Canarias) Ray Hamilton1, José A. Mateo2, Carmen Nayra Hernández-Acosta3 & Luis Felipe López-Jurado4 1

8A Westbourne Arcade. Poole Road. Bournemouth, Dorset. BH4 9AY. UK. Black Market. Cl. Paraires, 23. 07001 Palma. Illes Balears. España. C.e.: mateosaurusrex@gmail.com 3 Asociación Paleontológica de Canarias. Departamento de Biología. Universidad de las Palmas de Gran Canaria. Campus de Tafira. 35017 Las Palmas de Gran Canaria. Islas Canarias. España. 4 Universidad de las Palmas de Gran Canarias. Departamento de Biología. Campus de Tafira. 35017 Las Palmas de Gran Canaria. Islas Canarias. España. 2

Fecha de aceptación: 25 de noviembre de 2016. Key words: predation, Scolopendra valida, Latrodectus sp., Gallotia atlantica, Lanzarote, Canary Islands.

Gallotia atlantica es un lacértido endémico de las islas más orientales de Canarias, incluidas Lanzarote, Fuerteventura, Lobos y las islas e islotes del archipiélago Chinijo (García-Márquez & Mateo, 2002). Se trata de una especie de

lagarto de pequeño o mediano tamaño (entre 40 y 110 mm de longitud desde el hocico a la cloaca; véase Castroviejo et al., 1985), que resulta ser muy abundante en la mayor parte de su distribución (García Márquez & Mateo, 2002).

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2) Foto José A. Mateo

57 Foto Ray Hamilton

Figura 1: (a) Malpaís de la Corona, cerca de la Cueva de los Verdes (Lanzarote). (b) Valle de Guinate, con el archipiélago Chinijo de fondo.

Su tamaño y abundancia han determinado que sea una presa básica en la dieta de ciertos depredadores de mediano y pequeño porte, como cernícalos (Falco tinnunculus), alcaudones (Lanius meridionalis), gatos domésticos y asilvestrados (Felis silvestris) o incluso musarañas canarias (Crocidura canariensis) (Kreft, 1950; López Jurado & Mateo, 1996, 1997; Herrera & Barahona, 1999; Grimm, 2005; L.F. López-Jurado, datos no publicados). Las elevadas densidades registradas para esta especie también justifican que su consumo haya sido detectado en una larga lista de vertebrados que incluye desde grandes guirres (Neophron percnopterus) a pequeños bisbitas camineros (Anthus berthelotii), pasando por cuervos (Corvus corax), lechuzas (Tyto alba), abubillas (Upupa epops), busardos ratoneros (Buteo buteo), erizos morunos (Atelerix algirus) o ratas negras (Rattus rattus) (Bischoff, 1998; Salvador, 2015; Carretero et al., 2014 hacen referencia además a varios casos confirmados de canibalismo). Se trata sin duda de una larga lista de depredadores que, sin embargo, no incluye invertebrados. En esta nota incluimos tres casos inéditos de captura y deglución de ejemplares juveniles de G. atlantica por artrópodos en la isla de Lanzarote. Los dos primeros casos corresponden a escolopendras de gran tamaño (Scolopendra valida), mientras que en el tercero el protagonista era un ejemplar de araña viuda negra

(Latrodectus sp.), cuya determinación no ha podido ser completada a partir de la fotografía. Los casos de lagartos devorados por escolopendras fueron detectados en los alrededores de la Cueva de los Verdes (29º09’37”N/13º26’20”W; 31 msnm; 30 de agosto de 1985; Figura 1) y en unas ruinas cercanas a Mala (29º06’15”N/13º27’37”W; 35 msnm; 6 de mayo de 2005). En ambas ocasiones los miriápodos ya habían dado muerte a los ejemplares jóvenes de G. atlantica, y habían empezado a dar cuenta de ellos bajo sendas piedras de considerable tamaño, cuando fueron sorprendidas por el segundo autor (JAM). El tercer caso fue detectado la mañana del 16 de diciembre de 2010 cuando el primer autor (RH) caminaba por una de las pistas que bordean el valle de Guinate (Lanzarote, Islas Canarias; 29º10’25”N/13º29’46”W; 435 msnm; Figura 1). Un movimiento brusco llamó su atención y una inspección más cercana le permitió comprobar que un individuo juvenil de G. atlantica había quedado enredado en una tela de araña, en la que se debatía desesperadamente. El propietario de la tela, un ejemplar de viuda negra (Latrodectus sp.), apareció enseguida tratando de asegurar su captura con más seda (Figura 2). Después de algunos minutos de movimientos compulsivos, el lagarto se detuvo para descansar

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2)

Foto Ray Hamilton

Figura 2: Ejemplar de Latrodectus sp. inmovilizando a un juvenil de G. atlantica cerca de Guinate (Lanzarote, Islas Canarias).

y el artrópodo aprovechó la ocasión para asegurar con seda a su presa. Luego, con el lagarto ya completamente inmovilizado, lo arrastró hasta la base de una mata cercana. Los tres casos reseñados en esta nota aparecen como encuentros casuales y no como resultado

de estudios específicos de la dieta de escolopendras o viudas negras, por lo que se podría llegar a pensar que sólo son casos anecdóticos. Algunos estudios de la dieta de estos mismos artrópodos o de especies estrechamente emparentadas revelan, sin embargo, que el consumo de saurios es habitual entre las escolopendras y las viudas negras, suponiendo una parte significativa de toda la biomasa que consumen (Khanna, 1977; Hódar & Sánchez-Piñero, 2002). Por esa razón, y sabiendo que Scolopendra valida y Latrodectus sp. son dos especies abundantes en Lanzarote, no resulta descartable que buena parte de la mortalidad en G. atlantica (especialmente durante la etapa juvenil) pueda explicarse por la depredación que ejercen estas y otras especies de artrópodos. Agradecimientos: N. López y A. Melic nos llevaron de la mano por el complejo mundo de la aracnología y nos hicieron comprender la enorme dificultad que entraña identificar una viuda negra a partir de unas fotografías. En cualquier caso, muchas gracias.

REFERENCIAS Bischoff, W. 1998. Gallotia atlantica (Peters & Doria, 1882) – Atlantische Eidechse, Purpurarien-Eidechse. 236-264. In: Bischoff, W. (ed.), Die Reptilien der Kanarischen Inseln, der Selvagens-Inseln und des Madeira-Archipels. In: Böhme, W. (ed.), Handbuch der Reptilien und Amphibien Europas. Aula Verlag. Wiebelsheim. Carretero, M.A., Jorge, F., Llorente, G.A. & Roca, V. 2014. Relationships between helminth communities and diet in Canarian lizards: the evidence from Gallotia atlantica (Squamata: Lacertidae). Journal of Natural History, 48: 1199-1216. Castroviejo, J., Mateo, J.A. & Collado, E. 1985. Sobre la sistemática de Gallotia atlantica (Peters & Doria, 1882). Doñana Acta Vertebrata, Publicación Ocasional: 85. García-Márquez, M. & Mateo, J.A. 2002. Gallotia atlantica (Peters & Doria, 1882). Lagarto atlántico. 196-197. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y Libro Rojo de los anfibios y reptiles de España. Dirección General de Conservación de la Naturaleza-Asociación Herpetológica Española (2ª impresión). Madrid. Grimm, H. 2005. Zur Ernahrung des Kanaren-Raubwergers Lanius meridionalis koenigi. Ornithologische Jahresberichte des Museum Heineanum, 23: 11-28.

Herrera, I. & Barahona, F. 1999. Gallotia atlantica (Atlantic lizard). Predation. Herpetological Review, 30: 166. Hódar, J.A. & Sánchez-Piñero, F. 2002. Feeding habits of the blackwidow spider Latrodectus lilianae (Araneae: Theridiidae) in an arid zone of south-east Spain. Journal of Zoology, London, 257: 101-109. Khanna, V. 1977. Observations on the food and feeding habits of Scolopendra valida. Geobios, 4: 51-53. Kreft, G. 1950. Beiträge zur Kenntnis der kanarischen Echsenfauna. Zoologischer Anzeiger, 145: 426-444. López-Jurado, L.F. & Mateo, J.A. 1996. Communications from the Mammal Society - No. 72. Evidence of venom in the Canarian shrew (Crocidura canariensis): immobilizing effects on the Atlantic lizard (Gallotia atlantica). Journal of Zoology, 239: 394-395. López-Jurado, L.F. & Mateo, J.A. 1997. La predación de Crocidura canariensis sobre Gallotia atlantica. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 8: 16-17. Salvador, A. 2015. Lagarto atlántico – Gallotia atlantica. In: Salvador, A. & Marco, A. (eds.), Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/> [Consulta: 27 julio 2016].

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Mauremys leprosa with member amputations by Lutra lutra attacks Eduardo José Rodríguez-Rodríguez Cl. Toledo, 1. 3°A. 41010 Sevilla. Spain. C.e: edurodrodbio@gmail.com Fecha de aceptación: 22 de noviembre de 2016. Key words: terrapin, otter, amputation, predation.

RESUMEN: El galápago leproso (Mauremys leprosa) es una especie presente en la península ibérica,

sur de Francia y norte de África. Muestra un claro carácter termófilo haciéndose más rara hacia el norte de España, y siendo común en el sur. Durante los últimos años hemos observado en Sierra Norte de Sevilla varios ejemplares con lesiones y amputaciones, y además hemos podido documentar un caso de ataque por parte de una nutria (Lutra lutra), especie reproductora en la zona. El consumo de M. leprosa por L. lutra ya está descrito con anterioridad, pero en esta nota describimos nuevas observaciones, interesantes de cara a aclarar en un futuro esta interacción. Mauremys leprosa is a terrapin present in the Iberian Peninsula, Southern France and North Africa. In Spain it is more common in the South, where it presents high population density (Speybroeck et al., 2016). During a study on M. leprosa and Emys orbicularis distribution and abundance in Sierra Norte de Sevilla Natural Park (Rodríguez-Rodríguez et al., 2015), we have observed a lot of cases of individuals of M. leprosa showing amputations or teeth marks on the shell. Here we describe several cases with pictures in Rivera de Cala, Real de la Jara (UTM grid 10 x 10 QC40; 439 masl). The first case was a female captured on May 1st, 2014. This individual presented an amputation of the left hind limb. The animal showed good general health. The second case was another adult female, observed on October 15th, 2016 with the amputation of both front limbs. In this case, the animal presented a normal activity and it looked in good condition. The wounds were healed (Figure 1). In addition, on March 2nd, 2016 we also observed a L. lutra attack on a M. leprosa individual (Figure 2) and on August 4th, 2016 we found

a carcass with external body parts consumed by any predator. It is remarkable that this carcass belonged to an individual marked in the Rodríguez-Rodríguez et al. (2015) study, a male captured on May 1st, 2014. This last carcass could have been also consumed by other predators present in the area, but it is one more indication. The first record of M. leprosa predation by L. lutra is from Ruiz-Olmo (1995). Macdonald & Mason (1982) found remains of M. Photo Eduardo J. Rodríguez

Figure 1: Adult female showing the amputation of both front limbs. Figura 1: Hembra adulta con doble amputación de patas delanteras.

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Photo Eduardo J. Rodríguez

Figure 2: Lutra lutra attack on a M. leprosa. Figura 2: Ataque de L. lutra a un ejemplar de M. leprosa.

leprosa and E. orbicularis in some L. lutra scats and García & Ayres (2007) have documented several cases of massive predation on M. leprosa, including until 200 animals carcass. In addition Saldaña & Prunier (2006) found the remains of 85 individuals where L. lutra had only eaten the external parts of the animal (outside the shell). There are more reports of this kind of interaction as those of Barrio & Bosch (1997), Clavero et al. (2004, 2005). All

this information shows us that it is not unlikely that L. lutra was the author of this kind of wounds. Likely, the adult M. leprosa’s shell is too hard to L. lutra’s jaw, but arms and legs are accessible for this mustelid. It seems that L. lutra behaves like an opportunistic predator, taking the more vulnerable preys and not the most abundant (Blanco, 1998), so populations of terrapins could be threatened in case of low densities of other kind of prey. It is also important to know if L. lutra preys on juveniles or on the threatened E. orbicularis, with few individuals in the area. Although Lanszki et al. (2006) described a massive hunt of E. orbicularis by L. lutra, it seems to occur only in extreme environmental conditions, so the apparent and continued decline of E. orbicularis is not allocable to the L. lutra if we consider the high abundance of other preys in the area. We consider interesting to continue studying how this behavior affects terrapin populations and the concrete details of this kind of interactions, documenting for example how many animals are able to survive to this attack and how the injuries affect the fitness of the terrapin.

REFERENCES Barrio, C. & Bosch, J. 1997. Mauremys leprosa como presa de Lutra lutra. Doñana, Acta Vertebrata, 24: 1-2. Blanco, J.C. 1998. Mamíferos de España I. Editorial Planeta. Barcelona. Clavero, M., Prenda, J. & Delibes, M. 2004. Influence of spatial heterogeneity on coastal otter (Lutra lutra) prey consumption. Annales Zoologici Fennici, 41: 551-561. Clavero, M., Prenda, J. & Delibes, M. 2005. Amphibian and reptile consumption by otters (Lutra lutra) in a coastal area in Southern Iberian Peninsula. Herpetological Journal, 15: 125-131. García, P. & Ayres, C. 2007. Depredación masiva de la nutria (Lutra lutra) sobre el galápago leproso (Mauremys leprosa). Munibe, 25: 44-49. Lanszki, J., Molnár, M. & Molnár. T. 2006. Factors affecting the predation of otter (Lutra lutra) on European pond turtle (Emys orbicularis). Journal of Zoology, 270: 219-226.

Macdonald, S.M. & Mason, C.F. 1982. The otter Lutra lutra in Central Portugal. Biological Conservation, 22: 207-215. Rodríguez-Rodríguez, E., De Vries, W., Escrivà-Colomar, I., Trujillo, F. & Marco, A. 2015. Evolución de la distribución y estimas de abundancia para Emys orbicularis y Mauremys leprosa en la Sierra Norte de Sevilla. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 26: 54-57. Ruiz-Olmo, J. 1995. The reptiles in the diet of the Otter (Lutra lutra L., Carnivora, Mammalia) in Europe. Scientia Herpetologica, 7: 259-264. Saldaña, S. & Prunier, F. 2006. Predación de la Nutria (Lutra lutra) sobre el galápago leproso (Mauremys leprosa). Galemys, 18: 33-34. Speybroeck, J., Beukema, W., Bok, B., Van Der Voort, J. & Velikov, I. 2016. Field Guide to the Amphibians & Reptiles of Britain and Europe. Bloomsbury Natural History. Londres.

Distribución Primeras citas de Vipera latastei en la Serra del Cavalló (Sistema Ibérico Meridional, València): proceso de rarificación y supervivencia a grandes incendios Josep F. Bisbal-Chinesta1,2 1

Unitat de Paleontologia, Institut de Paleoecologia Humana i Evolució Social (IPHES). Cl. Marcel·lí Domingo, s/n (Edifici W3). Campus Sescelades. 43007 Tarragona. España. C.e.: jbisbal@iphes.cat 2 Àrea de Prehistòria. Universitat Rovira i Virgili (URV). Avinguda de Catalunya, 35. 43002 Tarragona. España. Fecha de aceptación: 27 de mayo de 2016. Key words: Vipera latastei, Valencia, distribution, habitat.

La víbora hocicuda, Vipera latastei, es un vipérido mediterráneo presente en la península ibérica y en el área magrebí del norte de África (Pleguezuelos & Santos, 2002). A pesar del amplio rango de distribución de esta especie en la península ibérica, sus poblaciones se encuentran muy fragmentadas y con densidades moderadas o bajas (Bea & Braña, 1998). De hecho, muestra síntomas de declive poblacional y es considerada la especie de ofidio más amenazada en la península ibérica debido a su baja tasa reproductiva, su especialización ecológica y la presión humana por la destrucción continuada de sus hábitats (Santos et al., 2006, 2007a; Santos, 2011). La presencia de V. latastei en la Comunitat Valenciana se ha citado en un total de 80 cuadrículas (UTM 10x10 km) concentradas en áreas montañosas, especialmente del interior (Lacomba & Sancho, 1999), si bien los datos más recientes disponibles se restringen en todo el ámbito valenciano a sólo 33 cuadrículas (BDB, 2016) (Figura 1). En la presente nota se describen y documentan por primera vez cuatro observaciones de V. latastei al este del río Júcar, en Figura 1: Mapa del territorio valenciano con la distribución reciente conocida de V. latastei: en rosa se presentan las citas entre 1980-2000; en rojo, las citas entre 2001-2016; en amarillo, la localización de las cuadrículas 30TYJ04 y 30TYJ05, donde se han obtenido las citas del presente trabajo (Modificado a partir de BDB, 2016).

una zona montañosa especialmente afectada por incendios forestales. Estas citas contribuyen a delimitar con mayor precisión el límite oriental de la distribución de la especie en la zona central valenciana y su capacidad de resistencia frente a eventos catastróficos locales.

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Fuera de la distribución histórica y actual (Lacomba & Sancho, 1999; BDB, 2016), las informaciones recogidas a cinco cazadores y siete agricultores de los pueblos de Llombai y Catadau (provincia de València) indicaban la posible presencia de V. latastei en el noroeste de la comarca de la Ribera Alta hasta tiempos relativamente recientes, pues todos los testimonios coincidían en que hacía años que no habían visto ningún “sacre”, como se las denomina localmente en valenciano. Se constató que ninguna de las personas entrevistadas recordaba haber avistado un ejemplar de V. latastei los años posteriores al primer gran incendio que afectó a la Serra del Cavalló en 1993. Dentro del programa de voluntariado SARE de seguimiento de la herpetofauna en las zonas de las cuadrículas UTM 30TYJ04 y 30TYJ05 afectadas por el incendio de julio de 2012, y habiendo sido avisados de la presencia de serpientes en uno de los barrancos que estaba siendo objeto de trabajos de reforestación, se procedió a prospectar este barranco, en el término municipal de Catadau, así como la mitad meridional del Paratge Natural Municipal (PNM) de la Colaita (término municipal de Llombai), para encontrar e identificar las especies de ofidios presentes en la zona. Foto Josep F. Bisbal-Chinesta

Figura 2: Individuo subadulto de V. latastei encontrado el 2 de noviembre de 2015 en Catadau, València.

Fruto de estos trabajos, en la cuadrícula UTM 1x1 km 30TYJ0148 fueron avistados dos individuos de V. latastei en fechas diferentes: el 5 de octubre de 2014, a las 10:08 hora solar, fue encontrado un ejemplar adulto al lado de un zarzal en el fondo del barranco, a 334 msnm y 20,1ºC de temperatura ambiental; el 26 de agosto de 2015 a las 20:24 hora solar fue avistado otro individuo adulto sobre una gran roca calcárea y a escasos centímetros del muro de piedras de un antiguo bancal sobre el cauce del mismo barranco, a 360 msnm y 26,7ºC de temperatura ambiental. En la cuadrícula UTM 1x1 km 30TYJ0251 y dentro del PNM de la Colaita de Llombai, el 12 de agosto de 2015 fue localizado otro individuo adulto a las 19:40 hora solar, cruzando entre dos grandes ejemplares de Rosmarinus officinalis, también en este caso en el fondo de otro barranco, a 421 msnm y 27,9ºC de temperatura ambiental. La difícil orografía del terreno, así como su rápida huida, impidió en todos los casos citados el acceso a los individuos observados. No obstante, durante un seguimiento centrado en anfibios anuros, el 2 de noviembre de 2015 a las 00:29 hora solar, con 11,7ºC de temperatura ambiental y bajo una precipitación de intensidad leve, fue avistado a 315 msnm y en la cuadrícula UTM 1x1 km 30TYJ0248 un individuo subadulto de V. latastei (Figura 2) en el margen de un camino rural de tierra y gravas que da acceso a uno de los barrancos donde anteriormente ya había sido avistada esta especie. Lo atípico del avistamiento, junto a las condiciones climáticas adversas y a la situación del individuo al lado de una gran piedra cuya base aparecía encharcada, sugería que posiblemente se hubiera visto obligado a salir a la intemperie ante la inundación del cubículo donde se guarecía. El individuo presentaba una longitud total de

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27,58 cm, mostrando 37 pares de escamas subcaudales y un total de 136 escamas ventrales. Todas las observaciones se realizaron sobre suelo calcáreo y termotipo termomediterráneo seco, marcado por la presencia de taxones típicos como el “margalló” (Chamaerops humilis). Biogeográficamente, la zona se enclava en el sector setabense, concretamente en el límite entre los subsectores valenciano y enguerino-cofrentino (De la Torre et al., 1996). El área, por su localización, debería de estar cubierta inicialmente por un encinar mediterráneo seco pero, debido a la presión externa negativa ejercida por el cultivo de algarrobo en bancales hoy abandonados, en primer lugar, y, posteriormente, por los sucesivos incendios, presenta actualmente una escasa cobertura de maquia (Figura 3). Sobre el escaso sustrato no rocoso existente, encima o en las grietas de los niveles calcáreos, encontramos asociaciones de arbustos clase Rosmarinetea (Fumana ericoides, Convolvulus lanuginosus, Cistus albidus, Globularia alypum, Heliantemum syriacum, Rosmarinus officinalis, Thymus vulgaris, Ulex parviflorus, etc.), además de espartales en las laderas más soleadas (Stipion tenacissimae). En el fondo del barranco, con mayor espesor de sustrato fértil, hay agrupaciones continuadas de Lonicera implexa, Nerium oleander, Rubus ulmifolius y Myrtus communis. En cambio, en los lindes de los caminos de acceso aparecen comunidades nitrófilas, vegetación de rápido crecimiento dependiendo de la alteración del suelo y la presencia de restos orgánicos, como Ballota hirsuta, Lysimachia arvensis, Sonchus oleraceus, Hordeum murinum y Asphodelus fistulosus (A.J. Maravilla, comunicación personal). Estas nuevas cuatro citas de V. latastei para la Serra del Cavalló, situada en el límite geográfico entre la Depresión Central Valen-

Foto Josep F. Bisbal-Chinesta

Figura 3: Visión panorámica de la vertiente sureste de la Serra del Cavalló. En segundo término se puede apreciar uno de los barrancos donde se han avistado individuos de V. latastei.

ciana y las primeras estribaciones del interior montañoso, suponen las primeras citas de este vipérido en la banda meridional del río Júcar (Figura 1) y revisten especial interés al tratarse de una área que ha sido afectada por dos grandes incendios en los últimos 25 años. El primero, en agosto de 1993, arrasó más de 40 km2 en los municipios de Dos Aguas, Tous, Montroi, Real, Catadau y Llombai (Martínez & Ros, 1993). El último de ellos, en julio de 2012, que destruyó absolutamente toda la cobertura vegetal de la zona, afectó a un total de 279,39 km2 en los términos de Cortes de Pallás, Yátova, Macastre, Dos Aguas, Alborache, Torís, Real, Montroi, Llombai, Catadau, Carlet y Tous (Andrés, 2015). Los incendios forestales son considerados como importantes factores de amenaza para las poblaciones de V. latastei en la región mediterránea ibérica, mostrando los estudios efectuados en Catalunya evidencias claras que los vinculan a la rarificación de esta especie (Parellada, 1995; Santos & Poquet, 2010). Al tratarse de animales con poblaciones tan dispersas y atendiendo a los testimonios locales recogidos sobre la situación en las décadas anteriores, que afirman que V. latastei podía encontrarse de

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manera generalizada en cualquier espacio del entorno montañoso de la Serra del Cavalló, posiblemente los barrancos han actuado como refugios frente a los sucesivos incendios que ha padecido la zona. La rápida regeneración de la comunidad arbustiva en estos espacios y el consecuente resurgimiento de las agrupaciones de matorrales ofrecerían la cobertura vegetal necesaria así como un punto de concentración de posibles presas para V. latastei, lo que escasearía en el resto del área, devastada en gran medida. En las áreas con predominio arbustivo de estos barrancos se ha constatado la presencia de Psammodromus algirus, Crocidura russula y Apodemus sylvaticus, especies documentadas en la dieta de V. latastei (Santos et al., 2007b). Esta nueva población de V. latastei está aparentemente aislada y es probablemente vulnerable a nuevos cambios antrópicos en el paisaje por el reducido rango espacial de los ambientes donde se ha detectado, como se ha comprobado en otras poblaciones peninsulares (Santos et al., 2006). A la posibilidad de la propagación de un nuevo incendio en la zona se suma como amenaza potencial el aumento

de la presión humana por la existencia de un área recreativa cercana, cuyo camino de acceso cruza varias veces uno de los barrancos donde se han detectado individuos de V. latastei. Esta especie tiene estatus de conservación en Categoría Mundial IUCN: Vulnerable A2c (Mateo et al., 2009). Estas circunstancias hacen necesaria una mayor concienciación entre la población local sobre el valor ecológico de esta especie y una especial protección a nivel municipal de los espacios donde se ha detectado su presencia. Además, en el futuro se deberían realizar programas de búsqueda en otros lugares potencialmente propicios para esta especie en toda el área circundante. Agradecimientos: A G. Juanes García, integrante del voluntariado de repoblación forestal, por alertarnos de la presencia de ofidios en la zona afectada por el incendio y así posibilitar su descubrimiento. También a A.J. Maravilla, integrante del grupo botánico Nerium, por su ayuda con el marco botánico de la zona estudiada. Asimismo, a F. Martínez-Freiría, investigador del CIBIO-InBIO de la Universidade do Porto, por sus comentarios, sugerencias y correcciones sobre el manuscrito original.

Referencias Andrés, R. 2015. Las cicatrices de los incendios, un drama para el paisaje valenciano. La Vanguardia, 24 de julio de 2015. <http://www.lavanguardia.com/local/valencia/ 20150724/54434042891/cicatrices-incendios-paisajevalenciano.html> [Consulta: 13 mayo 2016]. BDB (Banco de Datos Biodiversidad de la Comunitat Valenciana). Conselleria d’Infraestructures, Territori i Medi Ambient. Generalitat Valenciana. <http://bdb.cma.gva.es> [Consulta: 26 abril 2016]. Bea, A. & Braña, F. 1998. Vipera latasti Boscá 1878. 480-488. In: Salvador, A. (coord.), Reptiles. Ramos, M.A. et al. (eds.), Fauna Ibérica, volumen 10. Museo Nacional de Ciencias Naturales, CSIC. Madrid. De la Torre, A., Alcaraz, F. & Crespo, M.B. 1996. Aproximación a la biogeografía del sector Setabense (provincia Catalano-Valenciano-Provenzal). Lazaroa, 16: 141-158. Lacomba, I. & Sancho, V. 1999. Atlas de anfibios y reptiles de la Comunidad Valenciana. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 10: 2-10.

Martínez, J. & Ros, C. 1993. Un gigantesco incendio arrasa más de 4.000 hectáreas de monte en Valencia. El País, 28 de agosto de 1993. <http://elpais.com/diario/1993/08/28/ espana/746488814_850215.html> [Consulta: 13 mayo 2016]. Mateo, J.A., Cheylan, M., Nouira, M.S., Joger, U., Sá-Sousa, P., Pérez-Mellado, V. & Martínez-Solano, I. 2009. Vipera latastei. In: IUCN Red List of Threatened Species. Versión 2015.4. <www.iucnredlist.org> [Consulta: 26 abril 2016]. Parellada, X. 1995. About the apparent inexistence of a spring mating in the Catalan population of Vipera latasti (Reptilia: Viperidae), and note about the reproductive success. 250-254. In: Llorente, G., Montori, A., Santos, X. & Carretero, M.A. (eds.), Scientia Herpetologica. Asociación Herpetológica Española. Barcelona. Pleguezuelos, J.M. & Santos, X. 2002. Vipera latasti Boscá, 1878. 299-301. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Ministerio de Medio Ambiente y Asociación Herpetológica Española (2ª impresión). Madrid.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2) Santos, X., Brito, J.C., Sillero, N., Pleguezuelos, J.M., Llorente, G.A., Fahd, S. & Parellada, X. 2006. Inferring habitat- suitability areas with ecological modeling techniques and GIS: A contribution to assess the conservation status of Vipera latastei. Biological Conservation, 130: 416-425. Santos, X., Brito, J.C., Pleguezuelos, J.M. & Llorente, G.A. 2007a. Comparing Filippi and Luiselli’s (2000) method with a cartographic approach to assess the conservation status of secretive species: the case of the Iberian snake-fauna. Amphibia-Reptilia, 28: 17-23.

Santos, X., Llorente, G.A., Pleguezuelos, J.M., Brito, J.C., Fahd, S. & Parellada, X. 2007b. Variation in the diet of the Lataste’s viper Vipera latastei in the Iberian Peninsula: seasonal, sexual and size-related effects. Animal Biology, 57: 49-61. Santos, X. & Poquet, J.M. 2010. Ecological succession and habitat attributes affect the postfire response of a Mediterranean reptile community. European Journal of Wildlife Research, 56: 895-905. Santos, X. 2011. Amenaces i causes de la desaparició de l’escurçó ibèric a la Península Ibèrica. L’Atzavara, 20: 77-82.

Distribución y estado de conservación de Podarcis muralis en Galicia Martiño Cabana1, Rafael Vázquez2 & Pedro Galán1 1

Grupo de Investigación en Bioloxía Evolutiva (GIBE). Departamento de Bioloxía Animal, Bioloxía Vexetal e Ecoloxía. Facultade de Ciencias. Universidade da Coruña. Campus da Zapateira, s/n. 15071 A Coruña. España. C.e.: mcohyla@yahoo.es 2 Rúa Santa Bárbara, 4. Rutis-Vilaboa. 15174 Culleredo. A Coruña. España. Fecha de aceptación: 12 de julio de 2016. Key words: alien species, common wall lizard, NW Iberian Peninsula, Podarcis muralis.

La lagartija roquera (Podarcis muralis) es un lacértido que se distribuye por el centro y sur de Europa, desde Turquía hasta la Cordillera Cantábrica. Sus poblaciones ibéricas se localizan principalmente en los Pirineos, Sistemas Central e Ibérico y la cordillera y costa cantábrica (Pérez-Mellado, 2002). En el siglo pasado no se conocían observaciones fiables de la especie en Galicia, si bien se había detectado en algunas localidades muy próximas, en cuadrículas UTM de 10x10 km compartidas con Asturias y León (Galán, 1986; Balado et al., 1995; Pérez-Mellado, 2002). Sin embargo, a principios del presente siglo se pudo constatar la presencia de la especie en Galicia, en los Ancares (Piornedo, Cervantes, Lugo), muy cerca del límite con León (Galán, 2005), siendo posteriormente encontrada en otras zonas de los Ancares lucenses (Rao, Navia de Suarna) y en Ribadeo, en la costa oriental de Lugo (Arzúa-Piñeiro & Prieto-Espiñeira, 2011). En el caso de los Ancares lucenses, los numerosos muestreos realizados en las décadas

de 1970, 1980 y 1990 en la aldea de Piornedo (Donís, Cervantes) no permitieron detectar a P. muralis en la zona, si bien se observaron numerosos ejemplares de lagartija de Bocage (Podarcis bocagei) y serrana (Iberolacerta monticola). Sin embargo, en 2004 se detectaron varios individuos de P. muralis en sintopía con I. monticola, en zonas donde previamente no se había observado la especie (Galán, 2005). Aún sin conocer con seguridad el origen de estas poblaciones, se supone que provienen de una introducción reciente de ejemplares próximos, o bien de una expansión natural de la especie hacia el oeste (Galán, 2005). A pocos kilómetros al norte de esta localidad, se encontró a P. muralis en varias aldeas gallegas situadas en la parroquia de Rao, ayuntamiento de Navia de Suarna (Arzúa-Piñeiro & Prieto-Espiñeira, 2011). Se desconoce el origen de estas poblaciones, ya que no se dispone de muestreos realizados con anterioridad, por lo que no se sabe si son naturales o introducidas.

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Tabla 1: Listado de las localidades de P. muralis referenciadas en el texto. Provincia

UTM 10x10

UTM 1x1

Os Ancares-Donís Piornedo, Donís Cervantes

Lugo

PH74

PH7347

Galán (2005)

Os Ancares-Donís Vilar, Donís

Cervantes

Lugo

PH64

PH6946

Presente trabajo

Os Ancares-Donís Xantes, Donís

Cervantes

Lugo

PH74

PH7146

Presente trabajo

Os Ancares-Rao

Rao

Navia de Suarna Lugo

PH75

PH7357

Presente trabajo

Os Ancares-Rao

Murias de Rao, Rao

Navia de Suarna Lugo

PH75

PH7354 PH7355

Arzúa-Piñeiro & Prieto-Espiñeira (2011)

Os Ancares-Rao

Moia

Navia de Suarna Lugo

PH65

PH6854

Arzúa-Piñeiro & Prieto-Espiñeira (2011)

Os Ancares-Rao

Asar, Rao

Navia de Suarna Lugo

PH76

PH7360

Presente trabajo

Os Ancares-Rao

Serra do Surcio, Rao

Navia de Suarna Lugo

PH75

PH7556

Presente trabajo

Mariña Oriental

Ribadeo

Lugo

PJ52

PJ5823

Arzúa-Piñeiro & Prieto-Espiñeira (2011)

A Pontenova

Lugo

PJ40

PJ4601

Presente trabajo

Terra Chá

Goiriz

Vilalba

Lugo

PH19

PH1196 PH1197

Presente trabajo

Terra Chá

Rábade

Lugo

PH17

PH1075

Presente trabajo

Bergantiños

A Braña, Erbecedo

Coristanco

A Coruña

NH27

NH2478 Presente trabajo NH2578

¿Inédita? Zona NO

Localidad

Ayuntamiento

Por último, también se ha citado una población en Ribadeo, en la costa cantábrica gallega (Arzúa-Piñeiro & Prieto-Espiñeira, 2011). Pese a no haberse publicado con anterioridad la presencia de la especie en esta zona, uno de los autores (PG) la observó en el año 1979, por lo que su existencia en la zona es relativamente antigua. Todas estas observaciones previas se localizan en un total de cuatro cuadrículas UTM de 10x10 km de Galicia (Tabla 1; Arzúa-Piñeiro & Prieto Espiñeira, 2011). Teniendo en cuenta estos antecedentes, se han muestreado durante los años 2005 a 2014 numerosas localidades gallegas con el fin de determinar la distribución actual de P. muralis, lográndose detectar diversas poblaciones nuevas, tanto en las proximidades de su área de distribución natural como en zonas muy alejadas de ella. Consideramos interesante determinar el origen de estas poblaciones

Autores

(expansión natural o introducción accidental) y su posible vía de entrada, así como analizar la distribución potencial de la especie en el territorio gallego para determinar su eventual rango de expansión futuro. Estos muestreos se han llevado a cabo dentro del atlas y libro rojo de los anfibios y reptiles de Galicia, para el que se ha recorrido de manera detallada todo el territorio gallego, utilizando los métodos de muestreo habituales en este tipo de proyectos. Para el caso concreto de P. muralis, se han prospectado con mayor intensidad las zonas en las que se conocía su presencia previa, concentrándose el esfuerzo de muestreo en todos los núcleos de población y zonas adyacentes con muros o edificaciones que podrían ser usados por la especie. Se ha utilizado un receptor GPS para la localización exacta de los ejemplares observados. Las coordenadas se expresan con el sistema MGRS-

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UTM y el European Terrestrial Reference System de 1989 (ETRS89). Para cada localidad indicamos también la parroquia, ayuntamiento y provincia a la que pertenece. Se ha utilizado el programa MaxEnt para la realización de una modelización de la distribución predictiva de P. muralis, teniendo en cuenta todas las observaciones comprobadas de la especie, utilizando para ello una serie de variables topográficas, climáticas y bioclimáticas. El algoritmo utilizado por el programa se basa en la búsqueda de una distribución de máxima entropía para la modelización de la distribución geográfica de la especie estudiada a partir de los puntos de presencia (Phillips et al., 2004, 2006). Para la modelización de la distribución potencial se han utilizado un total de 19 variables bioclimáticas que representan tendencias anuales, variaciones estacionales o valores extremos de las temperaturas o precipitaciones desde 1950 a 2000, obtenidas a través del portal de WorldClim (Hijmans et al., 2005; descargada desde http://www.worldclim.org/). Las variables topográficas de altitud y pendiente fueron obtenidas a partir del Modelo Digital Terrestre con paso de malla de 25 m del Plan Nacional de Ortofotografía Aérea (PNOA) del Instituto Geográfico Nacional (descargada desde http://centrodedescargas. cnig.es/CentroDescargas/). Se ha homogeneizado la extensión y resolución de estas capas cartográficas mediante el uso de ArcGIS 10.3, limitando su extensión al territorio gallego y a una resolución de 1x1 km, reproyectando las capas al huso 29T del European Terrestrial Reference System de 1989 (ETRS89). Se han realizado dos tipos de modelos diferentes: uno utilizando solamente los datos de presencia de P. muralis en zonas de montaña y otro con todos los datos obtenidos en Galicia. En cada uno de estos modelos se han realizado

10 réplicas para obtener el modelo medio para cada uno de los conjuntos de datos de presencia utilizados. Se ha realizado una reducción del número de variables utilizadas en los modelos finales eliminando todas aquellas variables que no contribuían al modelo (porcentaje de contribución menor del 10%), así como las que presentaban una correlación de Spearman superior a 0,75 o inferior a -0,75, conservando las que más contribuían al modelo.

Distribución actual En los trabajos de campo realizados entre los años 2005 a 2014 se han obtenido un total de nueve localidades nuevas para la especie, situándose una de ellas en la provincia de A Coruña y las restantes en la de Lugo. También se ha podido confirmar su presencia en todas las localidades gallegas anteriormente citadas (Galán, 2005; Arzúa-Piñeiro & Prieto-Espiñeira, 2011). Todas estas observaciones, que se relacionan a continuación, se corresponden con 16 cuadrículas UTM de 1x1 km y 10 cuadrículas UTM de 10x10 km (Tabla 1; Figura 1).

Figura 1: Distribución de P. muralis en Galicia. Círculos rojos: observaciones inéditas. Círculos azules: observaciones publicadas con anterioridad.

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Ancares-Donís, Lugo. En Piornedo (Donís, Cervantes, Lugo: 29TPH7347) hemos observado a P. muralis en numerosas ocasiones entre los años 2007 a 2014, confirmando las observaciones de Galán (2005), así como los hábitats ocupados por la especie en la zona, no habiendo detectado una mayor extensión de su área de distribución en esta localidad. Las nuevas localidades en esta zona corresponden a dos aldeas próximas a Piornedo, observándose varios ejemplares en Vilar (Donís, Cervantes, Lugo: 29TPH6946) y en Xantes (Donís, Cervantes, Lugo: 29TPH7146), situadas a 3,8 y 2,1 km, respectivamente, en línea recta de la localidad ya conocida de Piornedo. Los hábitats ocupados por la especie son similares a los de Piornedo, es decir, muros de piedra de separación entre fincas y huertas situadas en el interior o la periferia de los núcleos de población, así como paredes de piedra de antiguas edificaciones. Ancares-Rao, Lugo. Próxima a la zona anterior se sitúa la parroquia de Rao (Navia de Suarna, Lugo), en la cual hemos observado a la especie en cinco localidades. Cuatro de ellas se sitúan en el interior de las aldeas de Rao (29TPH7357), Murias de Rao (29TPH7354 y 29TPH7355), Moia (29TPH6854) y Asar (29TPH7360), observándose en la mayoría de los casos en muros de piedra que rodean a las fincas y huertos dentro del propio pueblo. También se ha observado un único ejemplar en un puente que cruza un pequeño arroyo situado en la sierra de Surcio (29TPH7556), entre las localidades de Rao y Peliceira (Ibias, Asturias). Las poblaciones de Moia y Murias de Rao han sido citadas con anterioridad por Arzúa-Piñeiro & Prieto-Espiñeira (2011), siendo nuevas las de Rao, Asar y sierra de Surcio.

Mariña Oriental, Lugo. En la comarca de la Mariña Lucense Oriental se ha podido confirmar la población localizada en Ribadeo (29TPJ5823), citada por Arzúa-Piñeiro & Prieto-Espiñeira (2011) y de la que uno de los autores (PG) tenía referencias desde el año 1979, cuando la encontró en los muros de piedra de unas ruinas situadas al norte del núcleo urbano. En la actualidad sigue ocupando la misma zona y hábitat. A Pontenova, Lugo. Se han podido observar numerosos ejemplares en la nueva localidad de A Pontenova (29TPJ4601), todos ellos en muros viejos de ladrillo y bloques de hormigón de fincas, aunque también hemos encontrado ejemplares en las puertas y en el interior de los garajes de los edificios modernos que se sitúan en la orilla del río Eo. En esta zona se ha detectado una menor densidad de individuos que la observada en otras zonas, debido probablemente a la falta de lugares adecuados para esta especie, lo que la obligaría al uso de lugares subóptimos y relativamente separados de las zonas de refugio. Suponemos que por falta de muros adecuados los ejemplares de P. muralis observados en los edificios modernos se alimentaban y desplazaban por el suelo de los garajes y las aceras de las calles, lo que podría aumentar el riesgo de depredación por parte de gatos o aves. Terra Chá, Lugo. En la comarca de la Terra Chá lucense se encontró a P. muralis en dos localidades inéditas. En la aldea de Goiriz (Vilalba, Lugo: PH1196 y PH1197) se localizaron numerosos ejemplares, principalmente en la iglesia parroquial, campo de la fiesta patronal y el cementerio, situado junto a un aparcamiento de camiones de un restaurante de carretera próximo, habiéndose detectado también algunos ejemplares aislados en las casas próximas.

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Además, se ha localizado un único ejemplar en el polígono industrial de Rábade (Lugo: 29TPH1075), en los alrededores de una planta de fabricación de tableros de madera proveniente de plantaciones forestales situadas en el norte de Galicia y de Asturias. Este ejemplar, observado en dos días diferentes, ha sido el único detectado en las visitas realizadas, por lo que probablemente el tamaño de la población sea muy reducido. En esta zona existen pocos lugares adecuados para la presencia de P. muralis debido a que el polígono industrial se sitúa en una depresión endorreica que genera una amplia zona húmeda, parcialmente desecada, aunque persisten zonas inundables en la periferia del polígono que evitan la presencia y expansión de la especie. Además, la zona no presenta construcciones adecuadas para la especie, como pueden ser los muros tradicionales de piedra o los más modernos de bloque o ladrillo, ya que los pocos existentes son de hormigón, con escasos lugares de refugio. Por ello, las lagartijas se ven obligadas a utilizar las zonas de suelo para refugiarse, hábitat poco adecuado para las especies del género Podarcis. Coristanco, A Coruña. Se ha encontrado una población introducida de P. muralis en A Baña (Erbecedo, Coristanco, A Coruña: 29TNH2478 y 29TNH2578). Las observaciones se realizaron en los muros perimetrales (de bloques de hormigón) de la zona sur de una factoría maderera (ENSA), y en la muralla perimetral (de ladrillo) de un colegio público, situado al sur de esta factoría. Se prospectó todo el perímetro de estas zonas, en los lugares de A Canosa (Rus), A Braña, A Torre y A Gándara (Erbecedo), examinando todos los hábitats susceptibles de albergar lagartijas, como muros de casas y de

fincas. Sólo se encontró P. bocagei, por lo que la población de P. muralis únicamente parece haberse expandido desde la factoría maderera hasta el colegio público situado en sus inmediaciones. En la zona norte de la factoría maderera (A Gándara) la expansión de P. muralis no parece probable, ya que no existen hábitats adecuados, al tratarse de herbazales húmedos, sin ningún tipo de construcciones ni afloramientos rocosos. La abundancia de la especie (10 individuos diferentes observados en 40 m lineales de muro), así como la presencia de ejemplares juveniles y subadultos, indica que su aparición en la zona no es muy reciente y que se encuentra plenamente adaptada a sus condiciones, reproduciéndose en ella.

Modelización predictiva de la distribución El área bajo la curva ROC (Receiver Operating Characteristic) del modelo medio realizado con todos los datos de presencia de P. muralis presentó un valor de 0,908, lo que se puede considerar como un excelente valor de predicción. Dos variables han mostrado una mayor contribución a este modelo: la estacionalidad de la precipitación, calculada como el coeficiente de variación de las precipitaciones mensuales (Bio15) con un 54,6%, y la precipitación durante el trimestre más frío (Bio19) con un 17,1% de contribución en el modelo medio final. Ambas variables son seleccionadas de modo negativo (a menor valor de la variable, mayor probabilidad de presencia de la especie). En el caso de la estacionalidad de la precipitación, P. muralis selecciona aquellos valores bajos típicos de la región Eurosiberiana, cuyos valores mínimos en Galicia se encuentran en las zonas de montaña del oriente gallego, así como en la costa lucense.

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El modelo realizado sólo con los datos de montaña tuvo un valor de la curva ROC de 0,997. Si bien podemos considerar esta cifra como un excelente valor de predicción, su elevado resultado puede estar generado por la escasa amplitud del espacio ambiental de las localidades de montaña (Lobo et al., 2007). Dos variables han mostrado una mayor contribución al modelo medio: la media del rango de temperaturas diurnas (Bio2), con un 52,7%, y la estacionalidad de la precipitación, calculada como el coeficiente de variación de las precipitaciones mensuales (Bio15), con un 47,3% de contribución en el modelo final. La media del rango de temperaturas diurnas responde de manera positiva a la probabilidad de presencia de la especie (a mayor valor de la variable, mayor probabilidad de presencia de la especie), debido principalmente a la gran diferencia existente entre las temperaturas máximas y mínimas diarias típica de las zonas de montaña.

Discusión Hasta épocas relativamente recientes se consideraba que P. muralis no se encontraba presente en Galicia, aunque alcanzaba prácticamente su límite oriental (Galán, 1986; Galán & Fernández-Arias, 1993; Balado et al., 1995). En 2004, sin embargo, se documentó su presencia en la localidad de Piornedo, en los Ancares lucenses, dentro ya de territorio gallego, considerándose que era resultado de una colonización muy reciente, o de una introducción, posterior al año 1998 (Galán, 2005). Poco tiempo después se citó su presencia en diversas localidades del extremo oriental de Galicia, situadas entre el río Navia y la Serra de Ancares, así como en Ribadeo, ocupando un total de cuatro cuadrículas UTM de 10x10 km de Galicia (Arzúa-Piñeiro & Prieto Espiñeira, 2011). En el presente trabajo se amplía su distribución, registrándose en 13

localidades gallegas, nueve de ellas nuevas, que ocupan un total de 10 cuadrículas UTM de 10x10 km, seis nuevas (Tabla 1; Figura 1). De estas localidades, las situadas en la Serra de Ancares (Piornedo-Donís y Rao-Navia de Suarna) pueden considerarse como una continuación de las poblaciones del extremo occidental de León y Asturias, situadas a muy escasa distancia. Por ello, podrían ser el resultado de una expansión natural de la especie hacia el oeste, ya indicada por Galán (2005) al referirse a la población de Piornedo, debida al gran potencial colonizador que posee (Gassert et al., 2013). También podría considerarse el resultado de una expansión natural hacia el oeste de las poblaciones localizadas en A Pontenova, dada la proximidad de las poblaciones asturianas detectadas hace 30 años por Galán (1986), prácticamente en el límite entre Asturias y Galicia, en San Tirso de Abres y Bres. No se puede descartar, pese a esto, que se trate de introducciones a corta distancia. Sin embargo, las otras poblaciones encontradas, situadas en un punto de la Mariña Oriental lucense (Ribadeo), Terra Chá, también en Lugo (Goiriz y Rábade), y la más lejana de A Coruña (Coristanco), deben ser con toda probabilidad el resultado de introducciones. En el caso de las situadas en el centro de la provincia de Lugo (Terra Chá) y A Coruña, esta introducción parece obvia, debido a lo puntual de su distribución y a la gran distancia existente respecto a las poblaciones más cercanas de su misma especie. En Coristanco (A Coruña) lo más probable es que la introducción se haya debido al transporte de madera, dado que la población se encuentra en la periferia de una factoría maderera, al igual que la observación del polígono industrial de Rábade (Lugo). Pero, por otro lado, la población de Ribadeo se encuentra relativamente próxima a

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Figura 2: Modelos predictivos de la distribución de P. muralis en Galicia, basados en el programa MaxEnt. (a) Modelo realizado con todas las observaciones. (b) Modelo realizado sólo con las observaciones obtenidas en la zona de montaña.

las poblaciones vecinas de la costa de Asturias. Sin embargo, en este caso, existe también una importante discontinuidad geográfica, al estar separadas por la ría del Eo. Además, las poblaciones más próximas de P. muralis en la costa asturiana se encuentran en Tapia de Casariego y su entorno, y no en la orilla oriental de la ría, enfrente de Ribadeo (Galán, 1986). Atendiendo a los modelos predictivos realizados (Figura 2), la baja probabilidad mostrada en las zonas indicadas anteriormente, parecen apoyar la idea de que estas poblaciones provienen de una introducción, descartando una colonización natural de la especie. Podarcis muralis es una especie nativa de Europa, introducida en Norteamérica. Actualmente se encuentra en los Estados Unidos, en Ohio y Kentucky, y en la Columbia Británica canadiense (Bertram, 1999). En esta última población se han detectado efectos negativos de competencia de P. muralis sobre Elgaria coerulea (Bertram, 1999). En Alemania y Suiza también se han detectado poblaciones introducidas de P. muralis (Böhme et al., 2009; Schulte et al., 2013).

Mateo et al. (2011) no citan a P. muralis como especie introducida en ninguna zona de la península ibérica fuera de su área de distribución natural. Debemos indicar que tanto este artículo como otras revisiones recientes (Santos et al., 2015), no tienen en cuenta las introducciones realizadas dentro del ámbito biogeográfico de las especies analizadas (en este caso, la península ibérica). Sin embargo, estas nuevas poblaciones pueden interferir de manera significativa con la biocenosis de la zona, por lo que se debe prestar especial atención a ellas. Podarcis muralis tiene un gran potencial colonizador (Gassert et al., 2013), viéndose muy favorecido por la presencia de hábitats artificiales (Gherghel et al., 2009). El modelo que hemos desarrollado predice su potencial expansión hacia el oeste, al ser muy favorables para la especie las condiciones ambientales de las montañas nororientales de Galicia, así como la costa de Lugo. Por otro lado, el modelo realizado con las observaciones obtenidas en la zona de montaña indica que existe un área favorable para la especie al norte de las poblaciones detectadas,

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concretamente en Negueira de Muñíz, zona próxima a Grandas de Salime (Asturias). Sin embargo, no se han encontrado poblaciones de P. muralis en la zona pese a estar cerca de poblaciones asturianas de la especie. También se ha detectado una zona potencial en la Serra do Eixe (Ourense), aunque la mayor distancia de ésta a las poblaciones de P. muralis conocidas y el menor valor de probabilidad descartan que puedan existir poblaciones de la especie en la zona. Al igual que sucede con otras especies de reptiles en el territorio gallego, como es el caso de Tarentola mauritanica, el transporte de mercancías es una de las principales vías de entrada y expansión de nuevas poblaciones con potencial invasor (Cabana, 2008). Consideramos que deben extremarse las precauciones en fábricas y

centros logísticos para frenar la posible entrada de especies invasoras, así como centrar los esfuerzos de seguimiento en este tipo de lugares. Además, sería también conveniente realizar un seguimiento de estas nuevas poblaciones gallegas para controlar su eventual expansión en el futuro, así como su efecto, por posible competencia, con especies autóctonas de Galicia. Agradecimientos: J.E. Nieto y X. Prieto aportaron información sobre las poblaciones de montaña de P. muralis. A. Romeo nos acompañó en numerosos muestreos en territorio gallego. A. Gosá y un revisor anónimo aportaron sugerencias que mejoraron el manuscrito. Los muestreos han tenido los permisos de captura necesarios según la normativa vigente emitidos por la Dirección Xeral de Conservación da Natureza de la Xunta de Galicia.

REFERENCIAS Arzúa-Piñeiro, M. & Prieto-Espiñeira, X. 2011. Lagartixa dos muros Podarcis muralis (Laurenti, 1768). 72-73. In: Sociedade Galega de Historia Natural (SGHN) (ed.), Atlas dos anfibios e réptiles de Galicia. Santiago de Compostela. Balado, R., Bas, S. & Galán, P. 1995. Anfibios e réptiles. 65170. In: Sociedade Galega de Historia Natural - Consello da Cultura Galega. Atlas dos vertebrados de Galicia. Santiago de Compostela. Bertram, N.A. 1999. Ecology of the Introduced European Wall Lizard, Podarcis muralis, near Victoria, British Columbia. University College of the Cariboo. Victoria. Böhme, W., Pérez-Mellado, V., Cheylan, M., Nettmann, H.K., Krecsák, L., Sterijovski, B., Schmidt, B., Lymberakis, P., Podloucky, R., Sindaco, R. & Avci, A. 2009. Podarcis muralis. The IUCN Red List of Threatened Species 2009. <http://www. iucnredlist.org/details/61550/0> [Consulta: 1 julio 2016]. Cabana, M. 2008. Nuevas citas de Tarentola mauritanica en Galicia: ¿especie alóctona o autóctona en la zona?. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 19: 59-60. Galán, P. 1986. Morfología y distribución del género Podarcis Wagler, 1830 (Sauria: Lacertidae) en el noroeste de la Península Ibérica. Revista Española de Herpetologia, 1: 85-142. Galán, P. 2005. Sobre la presencia de Podarcis muralis en Galicia. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 16: 25-27. Galán, P. & Fernández-Arias, G. 1993. Anfibios e Réptiles de Galicia. Xerais. Lugo. Gassert, F., Schulte, U., Husemann, M., Ulrich, W., Rödder, D., Hochkirch, A., Engel, E., Meyer, J. & Habel, J.C. 2013. From southern refugia to the northern range margin: genetic population structure of the common wall lizard, Podarcis

muralis. Journal of Biogeography, 40: 1475-1489. Gherghel, I., Strugariu, A., Sahlean, T.C. & Zamfirescu, O. 2009. Anthropogenic impact or anthropogenic accommodation? Distribution range expansion of the common wall lizard (Podarcis muralis) by means of artificial habitats in the north-eastern limits of its distribution range. Acta Herpetologica, 4: 183-189. Hijmans, R.J., Cameron, S.E., Parra, J.L., Jones, P.G. & Jarvis, A. 2005. Very high resolution interpolated climate surfaces for global land areas. International Journal of Climatology, 25: 1965-1978. Lobo, J.M., Jiménez-Valverde, A. & Real, R. 2007. AUC: a misleading measure of the performance of predictive distribution models. Global Ecology and Biogeography, 17: 145-151. Mateo, J.A., Ayres, C. & López-Jurado, L.F. 2011. Los anfibios y reptiles naturalizados en España: Historia y evolución de una problemática creciente. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 22: 2-42. Pérez-Mellado, V. 2002. Podarcis muralis. 251-253. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Dirección General de Conservación de la Naturaleza-Asociación Herpetológica Española. Madrid. Phillips, S.J., Anderson, R.P. & Schapire, R.E. 2006. Maximum entropy modeling of species geographic distributions. Ecological Modeling, 190: 231–259. Phillips, S.J.; Dudík, M. & Schapire, R.E. 2004. A maximum entropy approach to species distribution modeling. 655662. In: Proceeding of the 21st International Conference on Machine Learning. ACM Press. Banff, Alberta, Canadá.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2) Santos, X., Ayllón, E., Arribas, Ó., Bertolero, A., Bosch, J., Cabido, C., Carranza, S., Carretero, M.Á., Díaz-Paniagua, C., Egea-Serrano, A., Garin-Barrio, I., Giménez, A., Gosá, A., Graciá, E., Guicking, D., Llorente, G.A., Martínez-Solano, Í., Mateo, J.A., Montori, A., Palomar, G., Perera, A., Pinya, S., Pretus, J.L., Pujol-Buxó, E., Rato, C., Recuero, E., Sanz-Azkue, I., Silva-Rocha, I., Vasconcelos, R., Velo-An-

tón, G., Vörös, J. & Pleguezuelos, J.M. 2015. Síntesis de las introducciones de anfibios y reptiles en España. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 26: 98-108. Schulte, U., Veith, M., Mingo, V., Modica, C. & Hochkirch, A. 2013. Strong genetic differentiation due to multiple founder events during a recent range expansion of an introduced wall lizard population. Biological Invasions, 15: 2639-2649.

Adenda: Con fecha posterior a la finalización del presente artículo se nos ha comunicado la observación de un macho adulto de Podarcis muralis en junio de 2015 en el Polígono Industrial de O Ceao (Lugo) en la cuadrícula 29TPH1566 (C. González, comunicación personal).

Evading the coast. The most continental record of Tarentola chazaliae Alberto Sánchez-Vialas1 & Javier Aznar-González de Rueda2 1

Collection of Amphibians and Reptiles. Museo Nacional de Ciencias Naturales-CSIC. Cl. José Gutiérrez Abascal, 2. 28006 Madrid. Spain. C.e.:albertosv@mncn.csic.es 2 Cl. Uruguay, 16. 3º A. 28016 Madrid. Spain. Fecha de aceptación: 19 de noviembre 2016. Key words: new record, endemic, distribution, Sahara, wadi Saguia el-Hamra, Morocco.

RESUMEN: Tarentola chazaliae es un endemismo de la costa atlántica norteafricana que raramente se encuentra a más de 25 km hacia el interior continental. En esta nota describimos un registro de T. chazaliae en la región de Smara, 144 km alejado de la línea de costa. Este hallazgo representa la localidad más continental conocida para la especie. La colonización hacia esta localidad pudo estar favorecida por la presencia de la cuenca del rio Saguia el-Hamra.

Tarentola chazaliae (Moquard, 1895) is the most morphologically distinct species of its genus, due to the partially lack of toe and finger lamella, and the presence of a helmet-shaped head and short tail (Moquard, 1895). This distinctiveness lead Moquard to emplace the species in the monospecific genus Geckonia Moquard, 1895, which later was synonymized with the genus Tarentola Gray, 1825, based on phylogenetic analysis (Carranza et al., 2002). A recent molecular study places T. chazaliae as a sister taxa of the clade formed by T. annularis and T. ephippiata (Rato et al., 2012). It is an endemic element of the Atlantic coast between Inezgane in Souss Valley

(Morocco) and Cap Blanc (Mauritania), where it occurs in sandy soils as dunes and hammada (Bons & Geniez, 1996; Willms et al., 2013) and shows a strictly terrestrial behavior. Nevertheless it climbs bushes when threatened (the authors, unpublished data). It occurs along the coastline, and rarely it is found more than 25 km from the coast, with one record at 50 km from the Atlantic Ocean in Abatteh (Bons & Geniez, 1996). However, it has been found as far as 115 km from the coastline in the Saguia el-Hamra (Geniez et al., 2000, 2004). The distribution area of this species is characterized by an oceanic climate (Schleich et al., 1996).

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Photos Alberto Sánchez-Vialas

Figure 1: (a) Habitat where T. chazaliae was found around Smara (coordinates: 26°49’38.53”N, 11°45’6.38”W). (b) Juvenile of T. chazaliae from Smara population. Figura 1: (a) Hábitat donde fue encontrado T. chazaliae en los alrededores de Smara (coordenadas: 26°49’38.53”N, 11°45’6.38”W). (b) Juvenil de T. chazaliae de Smara.

In this note we report a notable record, 144 km inland, representing the most continental sighting of T. chazaliae. During a field expedition to the Western Sahara carried out during July 2016 (on July 24th 2016), a juvenile of T. chazaliae was observed resting under a plastic waste during day time (Figu-

Figure 2: Geographic distribution of T. chazaliae, based in Bons & Geniez (1996). Black dot represents the Abatteh record; yellow dot represents the previous record from Saguia El-Hamra; red star corresponds to the new record from Smara region. Figura 2: Distribución geográfica de T. chazaliae, basada en Bons & Geniez (1996). El punto negro representa la cita de Abatteh; el punto amarillo representa el registro previo de Saguia El-Hamra; la estrella roja corresponde al nuevo registro en la región de Smara.

re 1), around Smara (Sidi Ahmed Laaroussi; coordinates: 26°49’38.53”N, 11°45’6.38”W) (Figure 2). This is a region of oceanic climate, located near wadi Saguia el-Hamra, a drainage basin that allows the establishment of more abundant vegetation, and flows into the Atlantic Ocean, close to Laayoune. The habitat where T. chazaliae was found is formed by Acacia trees and shrubs on a sandy soil with scattered stones (Figure 1a). A similar distribution pattern is showed by Acanthodactylus aureus, a lacertid with a coastal distribution that reaches Smara surroundings in its most continental population (Bons & Geniez, 1996; Geniez et al., 2000). It is likely that Smara region exhibits special conditions that allow the presence of coastal taxa in a more continental land. The colonization of this continental area by T. chazaliae was probably undertaken through the river basin that provides more humid conditions in comparison to the surrounding grounds. However, the possibility of unintentional introduction should not be rejected. Acknowledgements: The authors would like to thank A. Hinckley for the English revision of the manuscript. We are also grateful to an anonymous reviewer whose comments have helped in improving the manuscript.

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REFERENCES Bons, J. & Geniez, P. 1996. Anfibios y reptiles de Marruecos (Incluido Sáhara Occidental). Atlas biogeográfico. AHE. Barcelona. Carranza, S., Arnold, E.N., Mateo, J.A. & Geniez, P. 2002. Relationships and evolution of the North African geckos, Geckonia and Tarentola (Reptilia: Geckonidae), based on mitocondrial and nuclear DNA sequences. Molecular Phylogenetics and Evolution, 23: 244-256. Geniez, P., Mateo, J.A. & Bons, J. 2000. A checklist of the amphibians and reptiles of Western Sahara. Herpetozoa, 13: 149-163. Geniez, P., Mateo, J.A., Geniez, M. & Pether, J. 2004. The amphibians and reptiles of the Western Sahara (former Spanish Sahara) and adjacent regions. Edition Chimaira. Frankfurt.

Mocquard, F. 1895. Note sur quelques reptiles du Cap Blanc. Bulletin du Muséum d’Histoire Naturelle, 1: 310-312. Rato, C., Carranza, S. & Harris, D. J. 2012. Evolutionary history of the genus Tarentola (Gekkota: Phyllodactylidae) from the Mediterranean Basin, estimated using multilocus sequence data. BMC Evolutionary Biology, 12: 14. Schleich, H.H., Kästle, W. & Kabisch, K. 1996. Amphibians and Reptiles of North Africa. Koeltz Scientific Books. Koenigstein. Wilms, T., Wagner, P., Geniez, P., Mateo, J.A., Joger, U., Pleguezuelos, J., Slimani, T. & El Mouden, E.H. 2013. Tarentola chazaliae.The IUCN Red List ofThreatened Species 2013: e.T199698A2609259. <http://dx.doi.org/10.2305/ IUCN.UK.2013-1.RLTS.T199698A2609259.en> [Accessed: August 5, 2016].

La población introducida y reproductora de camaleón común, Chamaeleo chamaeleon, de la Serra de Falaguera (Sistema Ibérico Meridional, València) Josep F. Bisbal-Chinesta1,2 1

Unitat de Paleontologia. Institut de Paleoecologia Humana i Evolució Social (IPHES). Cl. Marcel·lí Domingo, s/n (Edifici W3). Campus Sescelades. 43007 Tarragona. España. C.e.: jbisbal@iphes.cat 2 Àrea de Prehistòria. Universitat Rovira i Virgili (URV). Avinguda de Catalunya, 35. 43002 Tarragona. España Fecha de aceptación: 3 de diciembre de 2016. Key words: Chamaeleo chamaeleon, Valencia, distribution, introduction, colonization.

El camaleón común, Chamaeleo chamaeleon, es un reptil termófilo propio de las regiones meridionales y orientales de la cuenca mediterránea, del cual se ha postulado su carácter como especie introducida en la península ibérica a partir de individuos provenientes del área magrebí (Paulo et al., 2002; Mateo et al., 2011; Díaz-Paniagua & Mateo, 2015). Su registro arqueo-paleontológico más antiguo conocido en territorio ibérico está localizado en la fase final del Holoceno medio de Rincón de la Victoria, en la comarca de la Axarquía de Málaga (Talavera & Sanchiz, 1983), una zona donde precisamente se sitúa uno de sus principales núcleos actuales (Mellado et al., 2001). Actualmente C. chamaeleon se reparte discontinuamente por el litoral meridional de la

península ibérica, con una distribución centrada básicamente en Andalucía y el Algarve atlántico (Mellado et al., 2001; Cuadrado, 2002), además de poblaciones aisladas y núcleos menores de origen reciente que abarcan también Murcia y el sur valenciano, en las comarcas de la Vega Baja del Segura, Baix Vinalopó y l’Alacantí (Rosillo-Parra, 2011; Díaz-Paniagua & Mateo, 2015; BDB, 2016). La única cita histórica de camaleones en territorio valenciano proviene del diccionario “Tesoro de la lengua castellana o española”, publicado en 1611, donde se alude a la existencia de camaleones “en Valēcia en el huerto del Señor Patriarca don Iuan de Ribera” (De Covarrubias, 1611). Esta cita no debe de relacionarse con su presencia en estado salvaje, sino más bien a la pertenencia

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de esta especie a la propia colección zoológica (“le tenian dentro de vna jaula de calandria”) del arzobispo-virrey del Reino de València Juan de Ribera entre finales del siglo XVI y principios del XVII (Bisbal-Chinesta & Garcia-Marsà, 2016). Por lo tanto, se puede considerar a C. chamaeleon como una especie colonizadora de muy reciente introducción en el territorio valenciano, sin precedentes naturales históricos ni registros arqueo-paleontológicos previos. En el presente trabajo se describe una población reproductora de C. chamaeleon proveniente de la Serra de Falaguera, en el extremo suroriental del Sistema Ibérico y en los límites de la Depresión Central Valenciana, conocida por primera vez a partir de un individuo aislado en 2014 (BDB, 2016). Esta población se distribuye como mínimo por una extensión espacial de 1,63 km2, superficie calculada a partir de la unión de los puntos de las observaciones efectuadas en este trabajo. Su área a

Foto Josep F. Bisbal-Chinesta

Figura 1: Visión panorámica del área donde se distribuye la población de C. chamaeleon en la vertiente suroriental de la Serra de Falaguera.

de distribución abarca parte de los términos municipales de Llombai y Picassent, entre las comarcas de la Ribera Alta y l’Horta Sud dentro de la demarcación provincial de València, en la cuadrícula UTM 30SYJ15. La zona donde se ha establecido la población de C. chamaeleon, comprendida entre los 103 y los 186 msnm, presenta un termotipo termomediterráneo y biogeográficamente se enclava b

Figura 2: Individuos de C. chamaeleon de la población de la Serra de Falaguera. (a) Hembra adulta sobre O. europaea, 27/05/2016. (b) Macho joven sobre C. sinensis, 16/08/2016. (c) Juvenil, con pérdida del ojo derecho, sobre O. europaea, 24/06/2016. (d) Dos neonatos, 6/10/2015. (e) Macho adulto atropellado, 23/08/2015.

Fotos Josep

F. Bisbal-Chin es

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Figura 3: Número de individuos de C. chamaeleon de la población de la Serra de Falaguera avistados por meses entre junio de 2015 y octubre de 2016.

en el subsector valenciano del sector setabense (De la Torre et al., 1996). Se trata de una zona de predominio calcáreo con presencia de pequeñas urbanizaciones, casetas de campo y chalets, pero principalmente dedicada al monocultivo de naranjos (Citrus sinensis), principalmente en parcelas valladas, lo que ha dificultado los muestreos y, en muchos casos, imposibilitado el acceso a los individuos avistados. En las zonas de maquias y en los dispersos campos de secano abandonados de olivos (Olea europaea) y algarrobos (Ceratonia siliqua) encontramos asociaciones de arbustos de la clase Rosmarinetea, principalmente romero (Rosmarinus officinalis), tomillo (Thymus vulgaris), aliaga (Ulex parviflorus) y bruguera (Erica multiflora), acompañadas por lentiscos (Pistacia lentiscus) y pinares (Pinus halepensis) de poco desarrollo. Más dispersas y sin formar grandes asociaciones, aparecen agrupaciones de esparragueras silvestres (Asparagus acutifolius), adelfas (Nerium oleander), espinos negros (Rhamnus lycioides) y enebros (Juniperus oxycedrus), además de ejemplares aislados de cipreses (Cupressus sempervirens) y carrascas (Quercus ilex ssp. rotundifolia). En general, toda la zona ha sufrido un acusado impacto humano, especialmente por las transformaciones asociadas a la agricultura (Fi-

gura 1), que han alterado el paisaje y propiciado la deforestación de las áreas circundantes, aunque estos factores probablemente no suponen un elemento negativo para la colonización de C. chamaeleon, que muestra en su distribución ibérica una fuerte afinidad por las áreas antropizadas (Hódar et al., 2000; Mellado et al., 2001). Dentro del programa SARE de seguimiento de la herpetofauna en la cuadrícula 30SYJ15, habiéndose constatado la presencia de C. chamaeleon en la vertiente suroriental de la Serra de Falaguera, se procedió a prospectar visualmente esta área, que incluye parte de los términos municipales de Alfarb, Benifaió, Llombai y Picassent. Fruto de estos muestreos, entre junio de 2015 y octubre de 2016 fueron avistados en 41 ocasiones individuos de C. chamaeleon de diferentes franjas de edades (Figuras 2 y 3), incluyendo neonatos (n = 9), juveniles (n = 19) y adultos (n = 13), siguiendo los criterios biométricos de Dionisio et al. (2016). De los individuos que pudieron ser sexados, cinco eran hembras y tres machos. La mayoría de ejemplares fueron encontrados en ejemplares de O. europaea, seguidos en número de avistamientos por P. lentiscus, C. sinensis, coscoja (Quercus coccifera), P. halepensis, y en

78 Figura 4: (a) Número de individuos de C. chamaeleon de la población de la Serra de Falaguera localizados sobre distintas especies vegetales entre junio de 2015 y octubre de 2016. (b) Altura (m) sobre la vegetación respecto al nivel del suelo del mismo número de individuos.

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menor medida, caña común (Arundo donax), C. sempervirens, R. officinalis e hinojo amargo (Foeniculum vulgare) (Figura 4a). Asimismo, la mayoría de individuos se halló a una altura de 1 a 1,75 m del suelo (Figura 4b). La población de C. chamaeleon de la Serra de Falaguera, de la que se ha constatado su capacidad reproductora por la presencia de neonatos y juveniles anuales, reviste especial interés al tratarse de su población más septentrional dentro del área de distribución ibérica, puesto que está situada a más de 100 km al norte de la población más cercana conocida hasta ahora, en l’Alacantí (Rosillo-Parra, 2011;

BDB, 2016).

Su fecha de introducción en la vertiente suroriental de la Serra de Falaguera es incierta, aunque los habitantes de la zona señalan la presencia de C. chamaeleon como mínimo desde mediados de la década de 2000. Esta nueva población está totalmente aislada y es probablemente vulnerable a nuevos impactos antrópicos en el entorno, por la extensión relativamente reducida de su distribución local. Es una zona donde se practican asiduamente deportes rodados como motocross o mountain bike, lo que multiplica las posibilidades de atropellos, habiéndose constatado en agosto de 2015 un caso sobre un ma-

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cho adulto de C. chamaeleon (Figura 2e). Otras posibles amenazas son la presencia constatada de gatos asilvestrados, la propagación de incendios en la zona, la extracción y remoción de tierras, la sustitución de los cultivos, el reiterado uso de plaguicidas, herbicidas y otros fitosanitarios en las explotaciones citrícolas o la actividad de recolectores ilegales. La especie C. chamaeleon está incluida en el Listado de Especies Silvestres en Régimen de Protección Especial (Real Decreto 139/2011, de 4 de febrero) y su estatus mundial de conservación (IUCN) es el de Preocupación Menor (Vogrin et al., 2012). Se recomienda aumentar los esfuerzos de prospección para conocer el número de efectivos de esta población, la densidad de individuos y controlar su área de distribución,

que puede ser mucho mayor de lo atestiguado hasta ahora por la dificultad de observación derivada del amplio número existente de parcelas valladas y la complicación del muestreo entre cítricos de grandes hojas perennes. Agradecimientos: A los compañeros voluntarios en los muestreos: J. Campos, D. Candel, L. Albero, R. Sánchez, A. Gómez, D. Pérez, S. Climent y J. Mont. Asimismo, al personal del Centro de Recuperación de Fauna “La Granja” de El Saler y especialmente a J.V. Bataller por toda la ayuda ofrecida. También a A.J. Maravilla, integrante del grupo botánico Nerium, por su ayuda con la caracterización botánica de la zona muestreada y su participación en los muestreos.

REFERENCIAS BDB (Banco de Datos Biodiversidad de la Comunitat Valenciana). 2016. Conselleria d’Infraestructures, Territori i Medi Ambient. Generalitat Valenciana. <bdb.cma.gva. es/> [Consulta: 13 noviembre 2016]. Bisbal-Chinesta, J.F. & Garcia-Marsà, J.A. 2016. The arrival of American species as sumptuous gifts between Hispanic and colonial elites: the case of the Valencia’s Patriarch American crocodile (Crocodylus acutus) (17th century). 211-212. In: Sanuy, D., Desfilis, E., Llorente, G.A., Montori, A., Oromí, N., Pujol, E., Bruna-Azara, C. (eds.), Challenges of Herpetology in the XXI Century. Libro de resúmenes del XIV Congreso Luso-Español de Herpetología. Universitat de Lleida - Asociación Herpetológica Española. Lleida. Cuadrado, M. 2002. Chamaeleo chamaeleon (Linnaeus, 1758). Camaleón común. 160-162. In: Pleguezuelos, J.M., Márquez, R. & Lizana, M. (eds.), Atlas y Libro Rojo de los Anfibios y Reptiles de España. Ministerio de Medio Ambiente - Asociación Herpetológica Española (2ª impresión). Madrid. De Covarrubias, S. 1611. Tesoro de la lengua castellana o española. Imprenta de Luís Sánchez. Madrid. De la Torre, A., Alcaraz, F. & Crespo, M.B. 1996. Aproximación a la biogeografía del sector Setabense (provincia Catalano-Valenciano-Provenzal). Lazaroa, 16: 141-158. Díaz-Paniagua, C. & Mateo, J.A. 2015. El camaleón común (Chamaeleo chamaeleon) en la península ibérica. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 26: 46-51. Dionisio, M.A., Molina-Pardo, J.L. & González-Miras, E. 2016. El camaleón común en Almería. Biología, distribución y amenazas. Instituto de Estudios Almerienses. Almería.

Hódar, J.A., Pleguezuelos, J.M. & Poveda, J.C. 2000. Habitat selection of the common chameleon (Chamaeleo chamaeleon) (L.) in an area under development in southern Spain: implications for conservation. Biological Conservation, 94: 63-68. Mateo, J.A., Ayres, C. & López-Jurado, L.F. 2011. Los anfibios y reptiles naturalizados en España. Historia y evolución de una problemática creciente. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 22: 2-42. Mellado, J., Giménez, L., Gómez, J.J. & Sanjuán, M. 2001. El camaleón en Andalucía. Distribución actual y amenazas para su supervivencia. Coleción Rabeta Ruta, 6. Fundación Alcalde Zoilo Ruiz-Mateos. Rota. Paulo, O.S., Pinto, I., Bruford, M.W., Jordan, W.C. & Nichols, R.A. 2002. The double origin of Iberian Peninsular chameleons. Biological Journal of the Linnean Society, 75: 1-7. Rosillo-Parra, E. 2011. Presencia de camaleón común (Chamaeleo chamaeleon) en la provincia de Alicante. La Matruca, Publicación de la Asociación de Amigos de los Humedales del Sur de Alicante, 21: 47-56. Talavera, R.R. & Sanchiz, B. 1983. Restos holocénicos del camaleón común Chamaeleo chamaeleon (L.) de Málaga. Boletín de la Real Sociedad Española de Historia Natural (Geología), 81: 81-84. Vogrin, M., Corti, C., Pérez-Mellado, V., Sá-Sousa, P., Cheylan, M., Pleguezuelos, J., Baha El Din, S. & Al Johany, A.M.H. 2012. Chamaeleo chamaeleon. In: IUCN Red List of Threatened Species. Versión 2016.2. < www. iucnredlist.org/details/157246/0 > [Consulta: 14 noviembre 2016].

Conservación Mortandad de Gallotia caesaris (Lehrs, 1914) en una obra abandonada del nordeste de la isla de El Hierro Gonzalo Albaladejo* * Departamento de Biología Animal, Edafología y Geología. Universidad de La Laguna. 38206 La Laguna. Tenerife. España. C.e.: gonalbala@gmail.com. Fecha de aceptación: 18 de junio de 2016. Key words: pit-fall traps, conservation, Gallotia caesaris, Canary Islands, reptiles.

En las Islas Canarias, los lacértidos pertenecientes al género endémico Gallotia están distribuidos por todas las islas e islotes del archipiélago, pudiendo ser observados desde el nivel del mar hasta alturas de más de 3.700 msnm. No es raro ver cómo estos animales habitan ambientes antropizados como zonas de cultivo y ciudades. Dentro de estos ambientes, una de las construcciones humanas por excelencia donde estos reptiles encuentran refugio son los muros y empalizadas de piedra, utilizados también como lugar de termorregulación. En la presente nota se da a conocer el caso de un conjunto de muros de piedra que han actuado como trampas pasivas de caída permanentes para una población de Gallotia caesaris en la isla de El Hierro.

Las trampas de caída son un método de captura de reptiles muy usado en el archipiélago canario (Pérez-Mellado et al., 1999; Fariña et al., 2011; Bohórquez & Molina, 2014). La naturaleza mayoritariamente frugívora de los lacértidos canarios y sus altas densidades hacen que sea fácil capturarlos mediante este método. Se sabe que muchas construcciones y desperdicios actúan como trampas de caída permanentes para los vertebrados de pequeño tamaño (Castilla & Bauwens, 1991; Pedrajas et al., 2006; García-Cardenete et al., 2014; Dreier et al., 2015; León et al., 2015). Por su redu-

cido tamaño, los reptiles suponen un grupo vulnerable para este tipo de estructuras. En ambientes antropizados, donde la mayoría de refugios para estos animales ha desapare-

Figura 1: Localización y número de restos hallados en los tubos de PVC. (a) Imagen satelital. (b) Esquema del área de estudio; el color y tamaño de los puntos indica la cantidad de lagartos encontrados; los puntos señalados con “X” representan testigos que se encontraron tapados o sin restos de reptiles.

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cido y las poblaciones están más fragmentadas, la presencia de estas trampas artificiales puede poner en peligro la continuidad de las poblaciones. El 16 de febrero de 2015, en una zona de medianías de la isla de El Hierro localizada en el municipio de Valverde y cercana al Pozo de las Calcosas (coordenadas UTM en WGS84: 28R 209638; 3082915; 78 msnm), se encontró una construcción inacabada formada por muros de piedra, a modo de cerco, que rodeaban una pequeña casa, ocupando toda la estructura una superficie de 3.300 m2 (Figura 1). Sobre estos muros de piedra se habían dispuesto de forma regular 98 tubos de PVC verticales de 8,5 cm de diámetro y una profundidad media de 25 cm (Figura 1). En estos testigos de PVC se encontraron los restos de al menos 50 ejemplares de G. caesaris en diferente estado de descomposición (Figuras 1 y 2). La mayoría de los restos correspondían a individuos de poca talla (longitud media del dentario = 7,85 ± 2,11 mm), y esta mayor ocurrencia de lacértidos de pequeño tamaño podría explicarse por la altura de las trampas, ya que los ejemplares de mayor talla pueden Foto Gonzalo Albaladejo

Figura 2: Restos de 42 ejemplares de G. caesaris recuperados del área de estudio antes de su maceración. Tras la maceración de los restos y su análisis se encontraron evidencias óseas (dentarios) de la presencia de ocho lagartos más de pequeño tamaño.

saltar verticalmente para escapar. Junto con los lagartos se encontraron grandes acumulaciones de artrópodos muertos, sobre todo cucarachas (Periplaneta sp.), que a su vez pudieron actuar como cebo. Una vez macerados los restos para su análisis se detectó un dentario de pequeño tamaño (4,3 mm) entre los restos del ejemplar de mayor talla (dentario = 13,00 mm), lo que podría corresponder a un episodio de canibalismo, fenómeno ya observado en esta especie en la isla de La Gomera (Mateo & Pleguezuelos, 2015). Dado el estado de descomposición y momificación de los restos es imposible saber cuánto tiempo estuvieron actuando estas estructuras. Se encontró un ejemplar atrapado, pero aún con vida, dentro de una de estas trampas. Este animal, que presentaba signos de desnutrición y apatía, fue liberado más tarde en una barranquera cercana. Una vez revisados, todos los testigos fueron tapados y el incidente se puso en conocimiento de la administración local. Gallotia caesaris, pese a ser una especie endémica, no está incluida en ninguna categoría de protección ya que es relativamente abundante en la isla. En el caso referido, los testigos de PVC de los muros funcionaron como una trampa pasiva de caída e insalvable para estos animales, que una vez dentro no podían volver a salir. Hay que destacar que uno de los tubos contenía restos de al menos cuatro lagartos diferentes. En este caso, la condición rural del emplazamiento y la existencia de hábitat favorable para el reptil hace poco probable que la continuidad de la población se vea comprometida. Sin embargo, la existencia de estructuras similares en zonas urbanas donde existen pequeñas poblaciones de herpetos, como ocurre en Canarias, puede tener graves repercusiones sobre las mismas.

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REFERENCIAS Bohórquez, M. & Molina, M. 2014. Reflectance of sexually dichromatic UV-blue patches varies during the breeding season and between two subspecies of Gallotia galloti (Squamata: Lacertidae). Biological Journal of the Linnean Society, 113: 556-569. Castilla, A.M. & Bauwens, D. 1991. Observations on the Natural History, Present Status, and Conservation of the Insular Lizard Podarcis hispanica atrata on the Columbretes Archipelago, Spain. Biological Conservation, 58: 69-84. Dreier, C.A., Buerer, R.A. & Geluso, K. 2015. Sceloporus consobrinus (Prairie Lizard). Mortality. Herpetological Review, 46: 94-95. Fariña, B., Rodríguez, M.L., López, M.R. & Moreno, J.E. 2011. Sobre la presencia de Gallotia galloti en el pico del volcán del Teide (Tenerife, Islas Canarias). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 24: 43-45. García-Cardenete, L., Pleguezuelos, J.M., Brito, J.C., Jiménez-Callaza, F., Pérez-García, M.T. & Santos, X. 2014. Water cisterns as death traps for amphibians and reptiles in

arid environments. Envioronmental Conservation 00: 1-10. León, R., Fernández-Cardenete, J.R., Yeste, A., Salado, I., Serrano, A., Zavia, A. & Santa, M. 2015. Mortandad de reptiles por caída a un canal de conducción de agua en el Parque Natural de Sierra Nevada (Granada). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 26: 81-85. Mateo, J.A. & Pleguezuelos, J.M. 2015. Cannibalism of an endemic island lizard (genus Gallotia). Zoologischer Anzeiger, 259: 131-134. Pedrajas, L., Ceacero, F., Villodre, A. & Rodríguez, M. 2006. Trampeo pasivo originado por una alberca abandonada sobre las poblaciones de anfibios y reptiles en Sierra Morena oriental (Santa Elena, Jaén, España). Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 17: 113-115. Pérez-Mellado, V., Romero-Beviá, M. & De la Torre, A. 1999. Hábitat, distribución actual y tamaño de la población de Gallotia simonyi en la isla de El Hierro. Monografías de Herpetología, 4: 17-27.

Ataques de Procambarus clarkii sobre Mauremys leprosa, Natrix maura y Pelophylax perezi David Campos-Such1 & Josep F. Bisbal-Chinesta2, 3 1

Fundación Limne. Cl. Quart, 80. 46008 Valencia. España. C.e.: recursos@limne.org Institut Català de Paleoecologia Humana i Evolució Social (IPHES). Cl. Marcel·lí Domingo, s/n (Edifici W3). 43007 Tarragona. España. C.e.: jbisbal@iphes.cat 3 Àrea de Prehistòria, Universitat Rovira i Virgili (URV). Avinguda de Catalunya, 35. 43002 Tarragona. España. 2

Fecha de aceptación: 16 de junio de 2016. Key words: invasive species, Mauremys leprosa, Natrix maura, Pelophylax perezi, predation, Procambarus clarkii.

Procambarus clarkii (Girard, 1852) es un cangrejo de río originario de la zona oriental de Estados Unidos y México, introducido en España a principios de la década de 1970 con intereses ligados a la astacicultura y que, debido a su capacidad invasora, actualmente ocupa todo el territorio nacional (MAGRAMA, 2013). Entre los impactos más graves asociados a este decápodo se encuentra la trasmisión del hongo Aphanomyces astaci (Schikora, 1906), que ha diezmado las poblaciones de cangrejos de río autóctonos (Gherardi, 2006), si bien el carácter autóctono de Austropotamobius pallipes (Lereboullet, 1858) en la península ibérica

está actualmente en discusión (Clavero & CenTambién es conocido el impacto de P. clarkii sobre poblaciones de macrófitos acuáticos (Matsuzaki et al., 2009). Es un crustáceo omnívoro, con preferencia por los detritus vegetales durante la etapa adulta y con hábitos más depredadores en la etapa juvenil (Correia, 2003), siendo los macroinvertebrados acuáticos y los microcrustáceos planctónicos sus presas preferidas (Gutiérrez-Yurrita et al., 1998). En cuanto a su impacto sobre herpetos, encontramos en la bibliografía citas de interacciones negativas sobre poblaciones de anfibios

teno-Cuadros, 2016; Matallanas et al., 2016).

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y su capacidad de depredar sobre larvas (Cruz et al.,2006; Nunes et al., 2010; Ficetola et al., 2012), e incluso adultos (Fernández-Cardenete et al., 2013). Se describen en esta nota tres ataques de P. clarkii: dos sobre reptiles, observados en un tramo del río Serpis a su paso por el municipio alicantino de Alcoi (coordenadas: 38°42’09” N / 0°27’53” O; 495 msnm) y otro sobre un anfibio, observado en la Llacuna del Samaruc, situada en el municipio valenciano de Algemesí (coordenadas: 39°14’28” N / 0°22’55” O; 3 msnm). En ambas localidades las observaciones se hicieron en el marco de estudios de seguimiento de poblaciones de galápagos. Los muestreos se llevaron a cabo mediante la colocación de nasas anguileras modificadas para la captura de quelonios, con los embudos interiores del artejo ligeramente ensanchados y dejando la última parte de la nasa fuera del agua, para permitir la respiración de los animales capturados. Se trata de un medio de trampeo no selectivo (Sancho et al., 2015), por lo que frecuentemente se capturan otras especies junto a los galápagos, como por ejemplo P. clarkii. La revisión de las trampas se realizó dos veces por semana. La primera de las observaciones de ataques de P. clarkii sobre reptiles tuvo lugar el 1 de julio de 2014, cuando se localizó en el Foto Jorge Ripoll

Figura 1: Detalle de las laceraciones producidas por P. clarkii en un juvenil de N. maura. Alcoi.

Foto Javier Cots

Figura 2: . Corte en la cola de un juvenil de M. leprosa causado por P. clarkii. Alcoi.

interior una de las nasas a un ejemplar juvenil de Natrix maura muerto, presentando abundantes laceraciones en todo el cuerpo, destacando las producidas en la garganta y la cabeza (Figura 1). El animal se encontró en la última parte del artejo, por lo que presumiblemente no murió ahogado ni tampoco tenía signos de haber quedado atrapado en la malla de los embudos de la nasa, por lo que deducimos que su muerte se debió a los abundantes cortes que presentaba y que horadaban profundamente la piel y zonas musculares del ofidio. Estos cortes producidos in vivo serían atribuibles a ataques de P. clarkii. Junto a él se encontraron 13 ejemplares de cangrejo, sin haberse detectado otros posibles depredadores en el interior de la nasa. El 7 de octubre de 2014 comprobamos un nuevo ataque sobre un reptil. En la revisión de una de las dos nasas del punto de muestreo se encontraron seis ejemplares de Mauremys leprosa junto a 33 P. clarkii. Uno de los individuos de M. leprosa presentes en la trampa, (juvenil, longitud del espaldar: 7,4 cm; peso: 16 g), tenía un gran corte en la cola (Figura 2) que suponía la práctica amputación de la misma, más otros ataques leves, atribuibles a las quelas de P. clarkii. El ejemplar fue liberado

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2) Foto Josep F. Bisbal-Chinesta

Figura 3: Restos de un adulto de P. perezi depredado por P. clarkii. Algemesí.

tras la toma de datos biométricos. Durante los dos meses que duró el estudio no volvió a observarse ningún ataque, si bien el número de capturas de quelonios en las trampas rara vez superó los dos ejemplares, con un número variable de cangrejos que osciló entre 2-65 ejemplares por nasa. Finalmente, dentro de las labores del programa de seguimiento de la población de Emys orbicularis de la Llacuna del Samaruc de Algemesí, el 14 de octubre de 2015 se localizó, durante el vaciado de una nasa, parte del esqueleto craneal y axial de un adulto de Pelophylax perezi, con un alto grado de descarnado aunque todavía en conexión anatómica, sin haberse podido recuperar extremidades (Figura 3). Junto con él se recogieron en la misma nasa 29 ejemplares de P. clarkii, con evidencias de depredación intraespecífica en uno de ellos.

Cabe suponer que los ataques referidos en esta nota, al menos en el caso de M. leprosa, responden a una situación de estrés y a una actitud defensiva en un espacio con movilidad reducida más que a un intento de captura proactiva, en la línea de las agresiones descritas por Bermejo (2008) al mantener en cautividad a galápagos y P. clarkii. Es evidente, por otro lado, que la reclusión en la trampa inhabilita, o cuando menos limita, cualquier estrategia antidepredatoria de las presas. En el caso de los restos esqueléticos de P. perezi de Algemesí, con claras evidencias de haber sido consumido, se constata el carácter depredador de P. clarkii sobre anfibios en fases no larvarias (Bermejo, 2006; Fernández-Cardenete et al., 2013). Teniendo en cuenta estas observaciones, en zonas con alta densidad de P. clarkii sugerimos prestar especial atención a los posibles ataques y replantearse, en su caso, el uso de nasas anguileras, pudiéndose usar métodos más selectivos, como las trampas de cebo descritas en Sancho et al. (2015). Agradecimientos: Varios voluntarios ambientales de los municipios de Alcoi y Algemesí colaboraron en la revisión de las trampas y la toma de datos biométricos durante el muestreo de galápagos. La Conselleria d’Agricultura, Medi Ambient, Canvi Climàtic i Desenvolupament Rural de la Generalitat Valenciana facilitó los permisos de captura científica.

REFERENCIAS Bermejo, A. 2006. Nuevos datos de agresiones de Procambarus clarkii sobre Pleurodeles waltl. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 17: 82-85. Bermejo, A. 2008. Campaña de recogida de quelonios alóctonos y autóctonos cautivos en Zamora. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 19: 113-115. Clavero, M. & Centeno-Cuadros, A. 2016. Multiple, solid evidence support that Austropotamobius italicus is not native to Spain. Organisms Diversity and Evolution (in press). Correia, A.M. 2003. Food choice by the introduced crayfish Pro-

cambarus clarkii. Annales Zoologici Fennici, 40: 517–528. Cruz, M.J., Rebelo, R. & Crespo, E.G. 2006. Effects of an introduced crayfish, Procambarus clarkii, on the distribution of south-western Iberian amphibians in their breeding habitats. Ecography, 29: 329-338. Fernández-Cardenete, J.R., Hernández-Gómez, J. & Benavides, J. 2013. Un caso de depredación de Procambarus clarkii sobre Pelophylax perezi no larvaria. Boletín de la Asociación Herpetológica Española, 24: 68-71. Ficetola, G.F., Siesa, M.E., De Bernardi, F. & Padoa-Schioppa,

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Matallanas, B., Ochando, M.D., Alonso, F. & Callejas, C. 2016. Update of genetic information for the white-clawed crayfish in Spain, with new insights into its population genetics and origin. Organisms Diversity & Evolution (in press). Matsuzaki, S.S., Usio, N., Takamura, N. & Washitani, I. 2009. Contrasting impacts of invasive engineers on freshwater ecosystems: an experiment and meta-analysis. Oecologia, 158: 673–686. Nunes, A.L., Cruz, M.J., Tejedo, M., Laurila, A. & Rebelo, R. 2010. Nonlethal injury caused by an invasive alien predator and its consequences for an anuran tadpole. Basic and Applied Ecology, 11: 645–654. Sancho, V., Lacomba, J.I., Bataller, J.V. & Pradillo, A. 2015. Manual para el Control y Erradicación de Galápagos Invasores. Colección Manuales Técnicos de Biodiversidad, 6. Conselleria d’Agricultura, Medi Ambient, Canvi Climàtic i Desenvolupament Rural. Generalitat Valenciana. Valencia.

Captura de un ejemplar de Chrysemys picta en un humedal de la costa de Castellón David Campos-Such Fundación Limne. Cl. Quart, 80. 46008 Valencia. España. C.e.: recursos@limne.org Fecha de aceptación: 19 de septiembre 2016. Key words: Chrysemys picta, invasive species, painted turtle.

Se describe en esta nota el hallazgo de un ejemplar asilvestrado de Chrysemys picta (Schneider, 1783) en el Clot de la Mare de Déu de Borriana (Castellón), un humedal clasificado como Paraje Natural Municipal situado en el tramo final del río Anna, un paleocauce del Mijares (coordenadas 39°52’47” N / 0°03’32” O; 1,5 msnm) con un gradiente de salinidad oscilante vinculado a episodios de intrusión marina. La captura se realizó en el marco de un estudio de seguimiento de poblaciones de galápagos de la provincia de Castellón, llevado a cabo mediante la colocación de trampas flotantes de cebo, un tipo de arte de pesca con demostrada efectividad y especificidad, sobre todo en el caso de quelonios exóticos (Sancho et al., 2015). En la zona de estudio descrita se colocaron cuatro trampas que se revisaron de manera semanal.

En una de las revisiones de las trampas, realizada el 22 de julio de 2016, se capturaron dos Emys orbicularis, cinco Trachemys scripta elegans, tres T. scripta scripta y un ejemplar de C. picta (Figura 1). Éste último, a tenor de la distancia precloacal, era una hembra de 178 mm de longitud de espaldar y 479 g de peso. El ejemplar presentaba un aparente buen estado físico, destacando tan sólo una fisura antigua en una de las placas marginales del espaldar y roeduras en una de las placas gulares del plastrón. Chrysemys picta es un emídido cuya distribución natural comprende gran parte de los Estados Unidos y algunas zonas de Canadá y México, donde se diferencian cuatro subespecies (Ernst & Lovich, 2009; citado en Litzgus & Smith, 2010). Atendiendo a la ausencia de franja de color en el espaldar y al diseño monocolor del plastrón (Figura 1), el ejemplar capturado se clasificó como C. picta picta.

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Fotos David Campos-Such

Figura 1: Detalle del ejemplar de C. picta referido en esta nota. (a) Vista frontal, (b) espaldar y (c) plastrón.

Fuera de su ámbito nativo se han descrito poblaciones introducidas en Alemania, España, Filipinas e Indonesia (Van Dijk, 2016) pero, si bien el riesgo invasor de esta especie en la Unión Europea es moderado (Kopecký et al., 2013), no se han encontrado datos anteriores de presencia de la especie en la zona de muestreo ni tampoco en el conjunto de la Comunidad Valenciana (LIFE-Trachemys, 2013; Servicio de Vida Silvestre, 2015; BDDB, 2016; SIARE, 2016).

Es más, las citas de ejemplares asilvestrados en España se circunscriben únicamente a poblaciones de Cataluña (MAGRAMA, 2013; SIARE, 2016), País Vasco (Patiño-Martínez & Marco, 2005) y Baleares (Pinya & Carretero, 2011). Chrysemys picta fue incluida en el Anexo B del Reglamento (CE) 338/97 del Consejo de 9 de diciembre de 1996 relativo a la protección de especies de la fauna y la flora silvestre mediante el control de su comercio, prohibiendo su importación, pero no su venta. Además, recientemente ha sido incluida en el Catálogo Español de Especies Exóticas Invasoras, aprobado por Real Decreto 630/2013, de 2 de agosto, estando prohibida en España su introducción en el medio natural, posesión, transporte, tráfico y comercio. Con anterioridad a la regulación normativa, entre 1989 y 1997, se exportaron desde los Estados Unidos, con destino diverso, 459 250 ejemplares de tortugas pertenecientes al género Chrysemys, frente a los 52 122 389 de T. s. elegans (Telecky, 2001). La escasez de ejemplares asilvestrados en la Comunidad Valenciana hace pensar que esta especie no constituye un riesgo inmediato para las poblaciones de galápagos autóctonos, probablemente por una menor presencia en el mercado, un coste más elevado que el de otras especies y una inclusión temprana en el marco legislativo. Esta medida preventiva, que si bien no eliminó la presencia de C. picta en algunas tiendas, pudo haberla limitado, podría haberse extendido a otras especies que sí presentan un incremento gradual de efectivos en nuestros ecosistemas, como las tortugas del género Pseudemys o Graptemys (LIFE-Trachemys, 2013) que, a la postre, tienen mayor adaptabilidad y han tenido una presencia mucho mayor en el comercio de mascotas (Balmori, 2014).

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Agradecimientos: Se agradece la colaboración de

estudio se enmarca en la autorización 216/2016-VS

los voluntarios de Limne en la revisión de las trampas

(FAU 16_025) expedida por la Conselleria d’Agricultu-

y la toma de datos biométricos durante el muestreo de

ra, Medi Ambient, Canvi Climàtic i Desenvolupament

galápagos, especialmente la prestada por F. Conde. Este

Rural de la Generalitat Valenciana

REFERENCIAS Balmori, A. 2014. Utilidad de la legislación sobre especies invasoras para la conservación de las especies de galápagos ibéricos. Boletín de la Asociación Herpetólogica Española, 25: 68-74. BDDB. 2016. Consulta Chrysemys. <http://bdb.cma.gva.es/> [Consulta: 25 julio 2016]. Ernst, C.H. & Lovich, J.E. 2009. Turtles of the United States and Canada. 2nd ed. Johns Hopkins University Press. Baltimore. Kopecký, O., Kalous, L. & Patoka, J. 2013. Establishment risk from pet-trade freshwater turtles in the European Union. Knowledge and Management of Aquatic Ecosystems, 410: 2. LIFE-Trachemys. 2013. Resultados de la campaña de erradicación de galápagos exóticos. Año 2012. Informes LIFE Trachemys nº 12. Conselleria d’Infraestructures, Territori i Medi Ambient. Valencia. Litzgus, J.D. & Smith, S.E. 2010. Geographic variation in sexual size dimorphism in painted turtles (Chrysemys picta). Journal of Herpetology, 44: 320-326. MAGRAMA, 2013. Chrysemys picta (Schneider, 1783). In: Catálogo Español de Especies Exóticas Invasoras. <http://www. magrama.gob.es/es/biodiversidad/temas/conservacion -de-especies/chrysemys_picta_2013_tcm7-307178.pdf> [Consulta: 25 julio 2016].

Patiño-Martínez, J. & Marco, A. 2005. Potencial invasor de los galápagos exóticos en el País Vasco. Munibe, 56: 97-112. Pinya, S. & Carretero, M.A. 2011. The Balearic herpetofauna: a species update and a review on the evidence. Acta Herpetologica, 6: 59-80. Sancho, V., Lacomba, J.I., Bataller, J.V. & Pradillo, A. 2015. Manual para el Control y Erradicación de Galápagos Invasores. Colección Manuales Técnicos de Biodiversidad, 6. Conselleria d’Agricultura, Medi Ambient, Canvi Climàtic i Desenvolupament Rural. Generalitat Valenciana. Valencia. Servicio de Vida Silvestre. 2015. Actuaciones de Control de Especies Invasoras. Memoria Anual 2014. Informe Técnico 02/2015. Conselleria d’Agricultura, Medi Ambient, Canvi Climàtic i Desenvolupament Rural. Generalitat Valenciana. Valencia. SIARE, 2016. Consulta Chrysemys picta. <http://siare.herpe tologica.es/bdh/distribucion> [Consulta: 25 julio 2016]. Telecky, T.M. 2001. United States import and export of live turtles and tortoises. Turtle and Tortoise Newsletter, 4: 8-13. Van Dijk, P.P. 2016. Chrysemys picta. The IUCN Red List of Threatened Species. <http://www.iucnredlist.org/details/ 163467/0> [Consulta: 25 julio 2016].

Detección de Batrachochytrium dendrobatidis en anfibios asintomáticos en Cataluña Ferran Bargalló1, Albert Martínez–Silvestre2 & Daniel Fernandez1, 3 1

Societat Catalana d’Herpetologia. Plaça Leonardo da Vinci, 4-5. 08019 Barcelona. España. C.e.: ferran.bargallo@gmail.com CRARC. Centre de Recuperació d’Amfibis i Rèptils de Catalunya. 08783 Masquefa. Barcelona. España 3 Escola de la Natura de Parets del Vallès . Cl. Galende, 12. 08150 Parets del Vallès. Barcelona. España 2

Fecha de aceptación: 13 de noviembre de 2016. Key words: Batrachochytrium dendrobatidis, amphibian, Catalonia, Pelophylax sp.

Batrachochytrium dendrobatidis es un hongo perteneciente al phylum Chytridiomycota, con muchas especies ecológicamente muy diversas. Este hongo se dispersa en el agua mediante zoosporas, parasitando a vertebrados, infectando la epidermis queratinizada de los anfibios, incluyendo las partes bucales

de las larvas de los anuros, donde se desarrolla generando los esporangios. La capacidad de propagación de B. dendrobatidis entre las poblaciones de anfibios está bien reconocida (Lips et al., 2006; Skerratt et al., 2007). Batrachochytrium dendrobatidis se describió por primera vez en 1998 y 1999 (Berger

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Figura 1: Mapa con los puntos de captura de los individuos que han dado resultados positivos para B. dendrobatidis. et al., 1998; Longcore et al., 1999),

y causa la enfermedad en anfibios denominada quitridiomicosis. Una enfermedad que ha causado mortalidades masivas de anfibios (Lips et al., 2006; Skerratt et al., 2007), ocasionando grandes reducciones de sus poblaciones, así como extinciones de poblaciones y especies en todo el mundo (Fisher et al., 2009). Actualmente ha sido identificado en todos los continentes donde existen poblaciones nativas de anfibios. En la península ibérica se detectó por primera vez en el Parque Natural de Peñalara en 1997 en Alytes obstetricans (Bosch et al., 2001). Desde entonces se han hecho estudios de distribución a una gran parte de la península ibérica, donde se ha demostrado que este hongo está ampliamente distribuido (véase Walker, 2004), localizándose frecuentemente en Aragón, País Vasco, Comunidad de Madrid, Extremadura, Andalucía y Comunidad Valenciana. Hasta la fecha, la presencia del

hongo en Cataluña se había citado sólo en dos ejemplares de Pelophylax perezi en la localidad de Riudarenes (Walker, 2004). En esta descripción se pretende contribuir a un mejor conocimiento de la presencia del hongo en el territorio catalán, una zona hasta el momento poco investigada, en las especies P. perezi y Pelophylax kl. grafi. El hallazgo se ha realizado debido a un estudio enmarcado dentro del Proyecto GRAFI durante el año 2015. Este proyecto de la Societat Catalana d’Herpetologia y la Escola de la Natura de Parets del Valles pretende profundizar en el conocimiento de la distribución, características morfológicas, biología larvaria y reproductiva de Pelophylax kl. grafi (Crochet, Dubois, Ohler & Tuner, 1995) y compararlos con P. perezi (Seoane, 1885) en el ámbito geográfico de Cataluña. Para realizar el estudio de biología reproductiva fueron capturados 16 ejemplares

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Tabla 1: Resultados obtenidos según la especie y localidad. Taxón

Localidad

Comarca

UTM

Resultados B.d

Pelophylax perezi

Sant Feliu de Codines 1

Valles Oriental

427817.94 m E ; 4614185.02 m N

Negativo

Pelophylax perezi

Sant Feliu de Codines 1

Valles Oriental

427817.94 m E ; 4614185.02 m N

Negativo

Pelophylax perezi

Sant Feliu de Codines 1

Valles Oriental

427817.94 m E ; 4614185.02 m N

Negativo

Pelophylax perezi

Pals

Baix Emporda

515590.17 m E ; 4649779.75 m N

Negativo

Pelophylax perezi

Pals

Baix Emporda

515590.17 m E ; 4649779.75 m N

Negativo

Pelophylax perezi

Castellterçol 2

Moianes

425826.28 m E ; 4622030.15 m N

Negativo

Pelophylax perezi

Catellterçol 2

Moianes

425826.28 m E ; 4622030.15 m N

Negativo

Pelophylax perezi

Castellterçol 2

Moianes

425826.28 m E ; 4622030.15 m N

Negativo

Pelophylax kl. grafi

Sant Feliu de Codines 2

Valles Oriental

430205.53 m E ; 4614216.64 m N

Positivo

Pelophylax kl. grafi

Sant Feliu de Codines 3

Valles Oriental

429961.22 m E ; 4614653.72 m N

Negativo

Pelophylax kl. grafi

Sant Feliu de Codines 3

Valles Oriental

429961.22 m E ; 4614653.72 m N

Negativo

Pelophylax kl. grafi

Mas de barberans

Montsia

278314.47 m E ; 4513092.46 m N

Positivo

Pelophylax kl. grafi

Mas de barberans

Montsia

278314.47 m E ; 4513092.46 m N

Positivo

Pelophylax kl. grafi

Garcia

Ribera d’ebre

302602.72 m E ; 4555917.33 m N

Positivo

Pelophylax kl. grafi

Castellterçol 1

Moianes

425503.36 m E ; 4619444.34 m N

Positivo

Pelophylax kl. grafi

Castellterçol 1

Moaines

425503.36 m E ; 4619444.34 m N

Positivo

(ocho P. perezi y ocho P. kl. grafi) de diferentes localidades, intentando abarcar una muestra genéticamente variada. Durante la cuarentena, para el control sanitario de los animales, se realizó un examen físico de todos los ejemplares y se tomaron muestras cutáneas mediante hisopo estéril de la zona interdigital, inguinal y axilar según el protocolo descrito por Hyatt et al. (2007), para la detección de B. dendrobatidis, Batrachochytrium salamandrivorans y Ranavirus spp. Las muestras fueron enviadas al laboratorio de referencia (LABOKLIN GmbH & Co.KG) donde se aplicaron técnicas moleculares de PCR dirigidas a detectar la presencia de ADN de estos patógenos. De las 16 muestras se obtuvieron un total de seis resultados positivos para B. dendrobatidis. En la Tabla 1 se muestran los resultados según la especie y localidad. Se obtuvieron resultados positivos sólo en el caso de P. kl. grafi. La distribución geográfica de los resultados positivos incluyen cuatro comarcas diferentes: Vallès Oriental, Moianès, Montsià i Ribera d’Ebre (Figura 1).

Dos de los animales con resultados positivos, que murieron durante la cuarentena, no mostraron lesiones significativas en las necropsias llevadas a cabo. El estudio histológico de todas las muestras de tejidos recogidas, realizándose una fijación en formol al 10% y un procesado mediante técnicas de histología general con la tinción de hematoxilina/eosina, no revelaron lesiones histológicas, estando todos los tejidos dentro de la normalidad. La presencia B. dendrobatidis en Cataluña no ha sido publicada hasta la fecha, aunque existe un precedente de su detección en la localidad de Riudarenes, precisamente sobre dos individuos de P. perezi (Walker, 2004). La gran distancia geográfica, observada entre algunos de los puntos donde se han registrado positivos, sugiere que la distribución del hongo en Cataluña es amplia. La amplia presencia de este hongo en el territorio podría poner en peligro a las poblaciones de anfibios, y en especial a las endémicas o amenazadas como la del tritón del Montseny (Calotriton arnoldi), si bien los

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análisis realizados hasta la fecha en esta especie han resultado negativos (Obón et al. 2013). La detección de ejemplares positivos a este agente implica un riesgo biológico importante, ya que puede estar relacionado con futuros brotes de la enfermedad, aunque por el momento no se tenga constancia de individuos con síntomas, considerándose a los mismos como simples portadores. La resistencia a B. dendrobatidis varía en función de la especie (Woodhams et al., 2007), resultando el género Pelophylax bastante tolerante al mismo (Garner et al. 2005). Sin embargo, cambios en las condiciones ecológicas pueden modificar el sistema inmunitario de los anfibios (Belden & Harris, 2007), alterando la microflora cutánea y debilitándola para desencadenar la infección por B. dendrobatidis (Woodhams et al., 2012).

Si bien se ha descrito un posible tratamiento en torrentes de Mallorca (Bosch et al., 2015), las condiciones en las que se encuentran los anfibios del presente estudio no permiten pensar en la aplicación de dicho tratamiento de modo preventivo en Cataluña. Se requieren más estudios de campo para conocer las zonas bioclimáticas que ocupa este hongo en Cataluña, así como la detección de ejemplares con síntomas, y así poder conocer la gravedad y las medidas de control que se deben establecer. Agradecimientos: A D. Perpiñán y T. Costa por el estudio histopatológico de las muestras. A J. Soler (CRARC), J. Grífols (Zoològic Badalona Veterinària) y Escola de la Natura de Parets del Vallès por la gestión y mantenimiento de los ejemplares muestreados.

REFERENCIAS Belden, L.K. & Harris, R.N. 2007. Infectious diseases in wildlife: the community ecology context. Frontiers in Ecology and the Environment, 5: 533-539. Berger, L., Speare, R., Daszak, P., Green, D.E., Cunningham, A.A., Goggin, C.L., Slocombe, R., Ragan, M.A., Hyatt, A.D., Mcdonald, K.R., Hines, H.B., Lips, K.R., Marantelli, G. & Parkes, H. 1998. Chytridiomycosis causes amphibian mortality associated with population declines in the rainforests of Australia and Central America. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 95: 9031-6. Bosch, J., Martínez-Solano, I. & García París, M. 2001. Evidence of a chytrid fungus infection involved in the decline of the common midwife toad (Alytes obstetricans) in protected areas of central Spain. Biological Conservation, 97: 331-7. Bosch, J., Sanchez-Tomé, E., Fernández-Loras, A., Oliver, J.A., Fisher, M.C. & Garner, T.W.J. 2015. Successful elimination of a lethal wildlife infectious disease in nature. Biology Letters, 11: 20150874 Fisher, M.C., Garner, T.V.J. & Walker, S.F. 2009. Global Emergence of Batrachochytrium dendrobatidis and Amphibian Chytridiomycosis in Space, Time, and Host. Annual Review of Microbiology, 63: 291-310. Garner, T.W.J., Walker, S., Bosch, J., Hyatt, A.D. & Cunningham, A.A. 2005. Chytridiomycosis in Europe. Emerging Infectious Diseases, 11:1639-1641. Hyatt, A.D., Boyle, D.G., Olsen, V., Boyle, D.B., Berger, L., Obendorf, D., Dalton, A., Kriger, K., Hero, M., Hines, H., Phillott, R., Campbell, R., Marantelli, G., Gleason, F. & Colling, A. 2007. Diagnostic assays and sampling pro-

tocols for the detection of Batrachochytrium dendrobatidis. Diseases of Aquatic Organisms, 73: 175-192. Obon, E., Carbonell, F., Valbuena-Ureña, E., Alonso, M., Larios, R., Fernandez-Beaskoetxea, S., Fisher, M.C. & Bosch, J. 2013. Chytridiomycosis surveillance in the critically endangered Montseny brook newt, Calotriton arnoldi, northeastern Spain. Herpetological Journal, 23: 237-240. Lips, K.R., Brem, F., Brenes, R., Reeve, J.D., Alford, R.A., Voyles, J., Carey, C., Livo, L., Pessier A.P. & Collins J.P. 2006. Emerging infectious disease and the loss of biodiversity in a neotropical amphibian community. Proceedings of the Nationall Academy of Sciences USA, 103: 3165−3170. Longcore, J.E., Pessier, A.P. & Nichols, D.K. 1999. Batrachochytrium dendrobatidis gen. et sp. nov., a chytrid pathogenic to amphibians. Mycologia, 91: 219-227 Skerratt, L.F., Berger, L., Speare, R., Cashins, S., McDonald, K.R., Phillott, A.D., Hines, H.B. & Kenyon, N. 2007. Spread of chytridiomycosis has caused the rapid global decline and extinction of frogs. EcoHealth, 4: 125. Walker, S. 2004. d-Mapping Project – Bd-Maps <www.bd-maps. net> [Consulta: 3 febrero 2016]. Woodhams, D.C., Ardipradja, K., Alford, R.A., Marantelli, G., Reinert, L.K. & Rollins-Smith, L.A. 2007. Resistance to chytridiomycosis varies among amphibian species and is correlated with skin peptide defences. Animal Conservation, 10: 409-508. Woodhams, D.C., Bigler, L. & Marschang, R. 2012. Tolerance of fungal infection in European water frogs exposed to Batrachochytrium dendrobatidis after experimental reduction of innate immune defenses. BMC Veterinary Research, 8:197.

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The extinction of the ocellated lizard Timon lepidus lepidus (Daudin, 1802) on the island of Porquerolles (Provence, France) Marc Cheylan CEFE UMR 5175, CNRS – EPHE, équipe Biogéographie et Ecologie des vertébrés. 1919 route de Mende. 34293 Montpellier. France. C.e.: Marc.CHEYLAN@cefe.cnrs.fr Fecha de aceptación: 2 de noviembre de 2016. Key words: Timon lepidus, Porquerolles island, extinction.

RESUMEN: Se documenta el proceso de extinción del lagarto ocelado Timon lepidus en la isla de

Porquerolles (Provenza, Francia). Las prospecciones realizadas en 2001 y 2002 con el objetivo de volver a encontrar la especie fueron negativas. A partir de esto se infiere que la especie se extinguió en la década de 2000. Las causas de la desaparición de la especie son controvertidas y parecen deberse a una evolución desfavorable de los hábitats y a la depredación que ejerce el faisán vulgar, introducido en los años 1970. The range of the ocellated lizard (Timon lepidus) is most of the Iberian Peninsula, the south of France and the extreme northwest of Italy (Mateo & Cheylan, 1997). Historically, it was known to occupy 18 islands in this area (Doré et al., 2015). In recent years, signs of its decline have been reported in several regions, including Portugal (Paulo, 2008), Spain (Mateo, 2015), France (Cheylan & Grillet, 2005) and Italy (Salvidio et al., 2004). Its island populations have not escaped this trend; today the species is near extinction on Portugal’s Berlenga Island (Paulo, 2008), where several individuals were last seen in 2009 (M.A. Carretero & A.C. Luz, personal communication), its numbers have dropped dramatically on the island of Oléron in France (Doré et al., 2015), and it has disappeared from France’s Ratonneau Island in the gulf of Marseille (Mourgue, 1930). There are multiple reasons for its decline (Doré et al., 2015). These include habitat loss (Cheylan & Grillet, 2005), the decline of the European rabbit (Oryctolagus cuniculus) with which this species is closely linked (Grillet et al., 2010), the use of antihelmintics to treat livestock herds for parasites (Cheylan et al., 2011), as well as more complex causes (Paulo, 2008). As a result,

this species is classified as Near Threatened on the IUCN Red List for the Mediterranean basin (Cox et al., 2006) and as Vulnerable on the IUCN Red List for France (UICN, MNHN, SHF, 2015). In France, T. lepidus has been the subject of a national action plan since 2012 (Thirion & Doré, 2012) as this species is in decline over most of its range, and particularly in France. Until recently, the island of Porquerolles was home to one of the last remaining island populations of this lizard species, whose range was already restricted to only three French islands. Porquerolles (42.997° N, 6.207° E, WGS 84) is located 8.5 km off the coast of Provence in the south of France, just opposite the city of Hyères. The island has a surface area of 12,54 km2 and reaches an altitude of 142 masl. Acquired by the French Government in 1985, it has been part of the Port-Cros National Park since 1971. The island has a population of 130 permanent residents and receives up to 20 000 visitors per day in the summer. The natural habitat consists of woods of pine (Pinus halepensis) and oaks (Quercus ilex and Quercus suber), dense Mediterranean scrub, and a small surface area of cultivated land (grapevines and orchards).

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Timon lepidus presence on Porquerolles was first mentioned by Jahandiez (1929), who remarked that they were abundant in this period (end of the 19th century). In April 1931, Lantz (1931) captured a specimen during a brief foray on the island. Leila Fournier (in litt.), the owner of a large part of the island before it was sold to the French Government, frequently saw these large lizards when she was young (circa 1940s). Between 1979 and 1982, I observed four individuals on five visits to the island. The species was rare and difficult to observe by the beginning of the 1980s (Cheylan, 1983). Between 1982 and 2001, only eight observations were recorded on the island (see Table 1). The last sighting was in May 2000 (by G. Farny), on the backshore of Courtade beach. Since then there have been no observations that confirm the presence of the species on the island. At the request of the Port-Cros National Park, a survey was carried out in 2001â&#x20AC;&#x201C;2002 with the aim of locating the species on Porquerolles (Cheylan & Cluchier, 2004). To this end, 23 survey days were conducted during the most favourable periods of activity for this species. In addition to visual surveys, 58 fibre-cement boards measuring 60x60 cm were put in place around the island six months before the start of the study. The top of each board was covered with a pile of stones, to make it more attractive to T. lepidus. Underneath the board, a hollow space and an access corridor were made to facilitate the animalâ&#x20AC;&#x2122;s entry into the shelter. These artificial shelters were positioned all over the island in the most favourable areas for this species, i.e. where the edges of cultivated plots meet woodland, open grassy areas, cleared woodland areas, shoreland exposed to the sun, and at the base of talus slopes exposed to the sun. These sites were visited six times between May 28th 2001 and September 23th

2002, twice in the spring and once at the end of the summer. The inspections were carried out early in the morning or at the end of the day, when this species shelters. At the end of the 2-year study, no observation of this species had been made, either by visual survey or in the constructed shelters. The attractiveness of the shelters was confirmed by the observation of several other reptile species: eight common wall lizards (Podarcis muralis), seven Montpellier snakes (Malpolon monspessulanus), five ladder snakes (Rhinechis scalaris) and two southern smooth snakes (Coronella girondica). This leads us to assume that the species would have been sighted by this technique even if direct observation in the habitat failed. Given that there were no sightings, it can be considered that T. lepidus became extinct on Porquerolles around the year 2000. The majority of Porquerolles is public property that has been classified as a National Park since 1971. As such, the island is subject to strict protection measures that prohibit any damage of the natural environment. In addition, the island is monitored daily by National Park wardens and eco-rangers in the summer period. Off-leash dogs as well as the collection of any animal or vegetation specimens are prohibited. The disappearance of T. lepidus thus has complex causes that are not linked to a lack of protection of the site. The principal cause is landscape changes over the last 60 years. Until around the 1950s, the island had a relatively large human population, who exploited the islandâ&#x20AC;&#x2122;s natural resources and woodlands, cultivated diverse crops, and kept cattle, sheep, goats, donkeys and horses (Jahandiez, 1929; Fournier-Le Ber, 1998; Borel, 1997). Gradually, these rural activities declined as tourist and offshore activities increased. As a result, the woodlands became much denser, making the natural areas completely unfavourable

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Table 1: Dates and locations (WGS 84 coordinates in decimal degrees) of the last sightings of T. lepidus on the island of Porquerolles. Tabla 1: Fechas y localidades (coordenadas WGS 84 en grados decimales) de los últimos avistamientos de T. lepidus en la isla de Porquerolles. Sighting

Date

Location (Lat./Long.)

Observer

Observations

06/24/82

Path to the Calanque de l’Indienne 42.986882° N/6.204833° E

M. Cheylan

1 adult female

06/27/82

Cemetery path 42.994563° N/6.201054° E

M. Cheylan

1 adult male seen

06/20/83

Fournier football pitch 43.001881° N/6.212598° E

M. Cheylan

1 adult male seen

06/21/83

Cemetery 42.994494° N/6.198930° E

M. Cheylan

1 individual seen

1984

Agricultural hamlet 42.996490° N/6.195827° E

P. Vandenbrouck

1 individual seen several times

05/90

Repentance crossroads 43.002688° N/6.225047° E

1 individual seen

05/05/95

Cliff path between lighthouse and the Calanque de l’Indienne 42.984937° N/6.208344° E

1 individual seen

05/30/00

Backshore of Courtade beach 43.005102° N/6.215197° E

G. Farny

1 individual seen

to T. lepidus. Agricultural cultivation was largely abandoned. Beginning in the 1980s, these fallow fields were replanted with grapevines and orchards cultivated by mechanical means, making them unfavourable habitats for T. lepidus. These changes mean that since the 1990s the island no longer has many favourable biotopes for this species, apart from a few limited areas on the periphery of the village and along the shoreline. The second factor in the decline of this species is the introduction of the pheasant (Phasianus colchicus) in 1970-1975 for hunting purposes. This bird was first introduced on Porquerolles in the 18th century, but had disappeared in the 1950s (Puchala, 2009). In the early 1970s, pheasants became very abundant on the island, causing serious damage to crops from 1970 to 1980 (Puchala, 2009). During this period, 300-500 pheasants were shot by hunters each year. This overabundance of pheasants may have had a considerable impact on the T. lepidus population, through the

direct predation of juvenile lizards. Pheasants essentially occupy cultivated plots, particularly the edges, which are also the preferred habitats of T. lepidus. It is known that pheasants eat prey animals, particularly lizards (Cramp & Simmons 1980). It is likely that the combination of these two main factors may have led to the disappearance of T. lepidus on Porquerolles. This means that today, Oléron is the last island in France with a remaining population of T. lepidus. Because of the relatively threatened status of this population, a number of conservation measures have recently been adopted to protect it (Doré et al., 2015). Acknowledgements: This study was made possible thanks to financial support from the Port-Cros National Park. We would also like to thank P. Gillet and A. Barcelo for their contribution, as well as A. Cluchier for his help in the field, and E. Bradbury for the translation into English.

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2016) 27(2)

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