EN ESTE NÚMERO:
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Cancro de los Cítricos
9
Leprosis de los Cítricos
13
Clorosis Veriegada de los Cítricos
16
Mancha Negra de los Cítricos
19
Sarna de la Naranja Dulce
21
Pulgón Café de los Cítricos
Junta Local de Sanidad Vegetal de Caña de Azúcar y Granos Básicos Calle Tuzamapan No. 12 Col Lázaro Cárdenas, Zacatepec, Mor. Tel. (734) 343 4939 Correo electrónico: junta.local.cana@cesvmor.org.mx Responsable: Ing. Jesús Patricio Romero
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DIRECTORIO C. Demetrio Bahena Balladares
Presidente de la Mesa Directiva del CESVMOR
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2do. Vocal de la Mesa Directiva del CESVMOR
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Secretario de Desarrollo Agropecuario
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Gerente Técnico del CESVMOR Coordinación Editorial
Ing. Pablo Espinosa Elizalde Ing. Pablo Valle Aguirre I.S.C. Agustín Rendon Solís
MONITOR AGRÍCOLA es una revista institucional bimestral del comité estatal de sanidad vegetal del estado de Morelos, A.C. Se Autoriza la reproducción total o parcial del presente documento siempre y cuando se cite la fuente. Las colaboraciones son responsabilidad del autor y la revista no se hace responsable por las opiniones vertidas en ellos. Registro en trámite.
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Mensaje del Ing. Jesús Patricio Romero (coordinador de Proyecto Fitosanitario) A todos los productores de nuestro Estado de Morelos, reciban un cordial saludo de su amigo C. Demetrio Bahena Balladares, al mismo tiempo les participo que el CESVMOR continua con la ejecución del Programa de Vigilancia Epidemiológica Fitosanitaria, el cual forma parte de la primera política del Gobierno Federal en materia de sanidad vegetal, la cual consiste en “Prevenir la introducción y dispersión de plagas de importancia cuarentenaria que podrían afectar a los vegetales, sus productos y subproductos del país y de nuestro estado”. Actualmente estamos realizando la vigilancia fitosanitaria de roya asiática de la soya, roya anaranjada de la caña de azúcar y palomilla del tomate; además de brindar atención de los reportes de emergencias fitosanitarias vía 01 800 987 98 79 y alerta.fitosanitaria@ senasica.gob.mx Gracias por tu participación y apoyo, seguiremos trabajando para cuidar la sanidad de nuestros cultivos.
{ Xanthomonas citri subsp. citri (Xcc) }
Cancro de los Cítricos
Clasificación taxonómica
Dominio: Bacteria Phylum: Proteobacteria Clase: Gamma Proteobacteria Orden: Xanthomonadales Familia: Xanthomonadaceae Género: Xanthomonas Especie: Xanthomonas citri Subespecie: Xanthomonas citri subsp. Citri (Schaad et al., 2006) Nombre con los que se conoce comúnmente Bacteriosis del limonero Cancro cítrico Cancrosis de los cítricos
Situación en México
Plaga cuarentenaria, no presente.
Importancia económica de la plaga Actualmente, en México se cultivan diversas especies de cítricos en 23 estados de la República Mexicana. El servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera (SIAP) reporta para el año 2010, una superficie sembrada de 547 902 ha de cítricos entre los que se encuentran:naranja, mandarina, tangerina, toronja, lima y limón; con una producción de 6.8 millones de toneladas y un valor de pro-ducción de $11 384 millones pesos (SIAP, 2010)
Distribución geográfica El cancro de los cítricos se ha clasificado en diferentes “Tipos” de acuerdo a las variantes de la bacteria Xanthomonas citri subsp. citri que están presentes en el hospedante. Debido a la similitud de los síntomas, la separación se realiza por el rango de hospedantes, características culturales y fisiológicas, sensibilidad a bacteriófagos, serología, caracterización de plásmidos, homología DNA-DNA y por análisis RFLP y de PCR (Timmer et al., 2002). El cancro tipo asiático “Cancro A” es causado por un grupo de aislamientos procedentes de Asia y corresponde a la forma más severa de la enfermedad y que además, presenta la mayor distribución mundial. El “Cancro B” corresponde a aislamientos procedentes de Sudamérica que afectan a limón, lima mexicana, naranjo agrio y pomelo, y éstos pueden ser diferenciados fácilmente del “Cancro A”. El “Cancro C” fue aislado originalmente de lima mexicana en São Paulo, Brasil y su separación del “Cancro B” resulta dificultosa. Aislamientos procedentes de Omán, Arabia Saudita, Irán e India que afectan únicamente lima mexicana se clasificaron en Cancro A* (Verniére et al., 1998). El “Cancro D” considerado originario de México es causado por el hongo Alternaria limicola (Garza, 1988; Stapleton et al., 1991). Xanthomonas citri subsp. citri ha sido erradicado de Australia, Islas Thursday y Sudáfrica. En Queensland, Australia ocurrió un brote de la bacteria en 2004, pero éste fue erradicado. La Commission Decision 98/83 de Estados Unidos, reconoció a Chile, Guam, México y Sudáfrica como libres de Xanthomonas citri subsp. citri (CABI, 2012). La distribución actual de Xcc se indica en el Cuadro 1 y Figura 2.
Figura 1. Superficie y distribución de especies de cítrico cultivados en México (SIAP, 2010). Los daños directos ocasionados por el cancro de los cítricos son abscisión prematura, manchado de frutos y defoliación de la planta. En árboles jóvenes pueden resultar infectados hasta el 100 % de frutos y hojas, y la severidad tiende a aumentar con el tiempo. El rendimiento se reduce paulatinamente, los frutos pierden calidad visual; además, la enfermedad es sujeta a medidas cuarentenarias que imposibilitan el comercio internacional, por lo cual es considerada una amenaza para la industria citrícola (CABI, 2012).
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{ Cancro de los Cítricos } Hospedantes
Los cítricos listados en el Cuadro siguiente son los hospedantes naturales de Xanthomonas citri subsp. citri. La susceptibilidad varía conforme a la especie y órgano afectado (hojas, ramas o frutos). Familia
Especie
Nombre común en Ingles
Nombre común en español
Asteraceae
Ageratum conyzoides
billy goat weed
Hierba de cabra
Rutaceae
Aegle marmelos
golden apple
Manzana piedra
Casimiroa edulis
white sapote
Zapote blanco
Citrus aurantiifolia
Lime
Lima mexicana
Citrus aurantium
sour orange
Naranja agria
Citrus hystrix
mauritius bitter orange
Lima kafir
Citrus junos
Yuzu
Yozu
Citrus limetta
sweet lemon tree
Limón dulce
Citrus limon
Lemon
Limón
Citrus madurensis
calamondin
Limón
Citrus maxima
pummelo
Pomelo
Citrus medica
citron
Cidra
Citrus natsudaidai
natsudaidai
Pomelo japonés
Citrus reshni
Cleopatra mandarin
Mandarina cleopatra
mandarin
Mandarina
citrumelo
Citrón
Citrus sinensis
navel orange
Naranja
Citrus sunki
sweet orange
Naranja dulce
Citrus tankan
tankan mandarin
Naranja dulce
Citrus unshiu
satsuma
Mandarina satsuma
Citrus reticulata Citrus
reticulata
x
Poncirus trifoliata
Cuadro 1. Distribución mundial de Xanthomonas citri subsp. citri (CABI, 2012).
Figura 2. Distribución mundial de Xanthomonas citri subsp. citri (CABI, 2012).
Citrus x paradisi
grapefruit
Pomelo
Eremocitrus glauca
Australian desert lime
Lima
Fortunella japonica
round kumquat
Naranjo enano
Fortunella margarita
oval kumquat
Toronja
Limonia acidissima
elephant apple
Limonia
Poncirus trifoliata
Trifoliate orange
Naranjo espinoso
Presente sin más detalles
Evidencia del Patógeno
Último Reporte
Localizado
Confinado y Sujeto a Cuarentena
Distribuido
Ocacionalmente o Pocos Reportes
Presencia No Confirmada
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{ Cancro de los Cítricos } Descripción morfológica Xanthomonas citri subsp. citri es una bacteria gram-negativa, con forma de bastón (1.5 a 2.0 x 0.5 a 0.75 μm) y presenta un solo flagelo polar; es una bacteria aeróbica obligada, las colonias crecen en medio de cultivo de agar y glucosa, con consistencia mucoide de color amarillo cremoso debido al pigmento xantomonadina que producen. La temperatura máxima de crecimiento es de 35 a 39° C, siendo la óptima 28 a 30° C. Poseen metabolismo oxidativo de la glucosa, catalasa positiva, Kovacs oxidasa negativa o débil, reducción de nitratos negativa, no utiliza asparagina como fuente de carbono y nitrógeno simultáneamente, realizan hidrólisis de almidón y caseína, Tween 80 y aesculina con reacción positiva. La gelatina y pectatos son licuados por la bacteria, requiere de metionina o cisteína para desarrollarse y el crecimiento es inhibido por 0.02 % de cloruro de trifeniltetrazolium (Goto, 1990). Síntomas y Daños La enfermedad puede causar defoliación severa, muerte regresiva de las ramas, y caída prematura de frutos. Estos últimos pueden perder su valor en el mercado debido a los daños causados en su cáscara. La enfermedad afecta a todas las partes aéreas de la planta y las lesiones producidas varían dependiendo la edad de la lesión y la variedad de cítricos afectada. Los síntomas muestran características muy particulares, lo que favorece su identificación en el campo. Las lesiones son de color pardo bronceado o marrón, circulares, levantadas, acorchadas, con bordes húmedos y halo amarillo, y con apariencia de cráter (Gottwald et al., 2002a; Dewdney y Graham, 2012). Síntomas en hojas: Las hojas de los cítricos son susceptibles a la enfermedad durante la primer mitad de su fase de expansión. La infección puede abarcar todo el grosor de la hoja y atravesar el haz y envés. Las lesiones en el haz se observan generalmente más aplanadas y hundidas (Figura 3A); mientras que en el envés se aprecian en forma de pequeñas ampollas cuando la lesión es joven (Figura 3B), o como pequeños volcanes (bordes salientes y centro hundido) cuando la lesión es más avanzada (Figura 3D). Las lesiones jóvenes presentan un halo amarillo y bordes húmedos, pero pueden desaparecer al aumentar la edad de la lesión. Las lesiones alcanzan de 2 a 10 mm de tamaño, aunque en condiciones favorables pueden coalescer y afectar superficies mayores (Figura 3C). Las lesiones en una misma hoja tienden a mantener un tamaño similar debido a que las infecciones pueden derivarse de un único ciclo de infección. En lesiones viejas el tejido muerto corchoso puede desprenderse y manifestarse posteriormente como huecos en las hojas (Figura 3E). Cuando la infección ocurre a través de los estomas, las lesiones suelen estar ubicadas de forma individual (Gottwald et al., 2002a; Brunings y Gabriel, 2003.). El minador de la hoja de los cítricos Phyllocnistis citrella Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae) debido a sus hábitos alimenticios, puede incrementar significativamente la incidencia y severidad de la enfermedad. En las galerías causadas por las larvas, la bacteria prospera adecuadamente ocupando casi toda la lesión; inclusive los cultivos tolerantes se vuelven susceptibles a la enfermedad (Figura 3F). El insecto no es considerado un vector de la bacteria Xcc, pero tiene un rol importante en la epidemiologia de la misma. Las heridas causadas por las espinas de la planta, herramientas de trabajo y por otros insectos, también son puertas de entrada para la bacteria (Timmer et al., 2000; Gottwald et al., 2002b; Dewdney y Graham, 2012). Figura 3. Síntomas inducidos por Xanthomonas citri subsp. citri (Xcc) en hojas de cítricos. A) lesiones jóvenes en el haz B) lesiones jóvenes en el envés C) manchas coalescentes con halo clorótico D) lesiones en forma de cráter E) huecos en hojas F) ataque de simultaneo de Phyllocnistis citrella y Xcc (Créditos: Hilda D. Gómez-USDA)
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{ Cancro de los Cítricos } Síntomas en ramas, tallos y troncos: Los síntomas en etapas iniciales se observan como lesiones levantadas, corchosas, errumpentes y con márgenes húmedos; con el tiempo los márgenes adquieren apariencia aceitosa (Figura 4). En especies y cultivares susceptibles puede ocurrir muerte descendente en ramas que han sido infectadas severamente (Gottwald et al., 2002a).
Figura 4. Síntomas inducidos por Xanthomonas citri subsp. citri en ramas y tronco de árboles de cítricos (Créditos: Hilda D. Gómez-USDA).
Síntomas en frutos:
Se manifiestan como lesiones levantadas, corchosas, errumpentes, con bordes húmedos y margen clorótico el cual tiende a desaparecer al aumentar la edad de la lesión. Las lesiones pueden profundizar hasta 1 mm en la cáscara, pero sin afectar la parte comestible. Los frutos jóvenes son más susceptibles y puede ocurrir más de un ciclo de infección, ya que el periodo de susceptibilidad abarca hasta los 90 a 120 días después de la caída de los pétalos. Los frutos afectados son de difícil comercialización debido al daño estético y restricciones cuarentenarias en mercados internacionales (Gottwald et al., 2002a) (Figura 5).
Figura 5. Síntomas inducidos por Xanthomonas citri subsp. citri en frutos de cítricos (Créditos: Hilda D. Gómez-USDA).
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{ Cancro de los Cítricos } Epidemiología de la plaga El cancro de los cítricos causado por Xanthomonas citri subsp. citri (Xcc) puede ocurrir durante todo el año y afectar plántulas y árboles jóvenes, los cuales generalmente presentan una alta producción de brotes vegetativos, principalmente durante el verano y otoño. Sin embargo, la incidencia de la enferme-dad disminuye cuando los árboles están en plena producción y no ocurre una nueva brotación vegetativa. La severidad de la enfermedad también depende de la especie de cítrico y tipo de cultivar sembrado (Gottwald et al., 2002a). Las lesiones cancrosas se pueden formar sobre las hojas, ramas y frutos de las cuales la bacteria puede ser aislada (Goto, 1992). Xcc puede sobrevivir en los tejidos infectados de forma epífita sobre especies hospedantes y no hospedantes y como saprófito en los residuos vegetales presentes en el suelo.
Sobrevivencia, dispersión y multiplicación La bacteria sobrevive en las lesiones ocurridas en brotes vegetativos y conforman las principales fuente de inoculo para ciclos de cultivo de años posteriores. Existen reportes de infecciones latentes sobre brotes infectados a finales del otoño previo a la dormancia de los árboles.
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La bacteria invernante causa nuevas infecciones a la llegada de la primavera, de las cuales se genera gran cantidad de bacterias que son dispersadas por diferentes medios. La bacteria también puede sobrevivir largos periodos en la corteza de los troncos y ramas laterales (Gottwald et al., 2002a). Xcc es diseminada por el agua libre presente en la superficie del follaje, que al gotear salpica nuevos brotes. La concentración de la bacteria en agua depende de la edad de la lesión y varía entre 100 a 1000 millones de células bacterianas por gota. Las tormentas ocasionadas por tifones o huracanes incrementan gravemente la dispersión de la enfermedad, debido a que los vientos causan heridas en hojas y ramas de los árboles. La bacteria se puede desplazar hasta distancias mayores a 100 m en las gotas pequeñas y causar infecciones en árboles vecinos. El riego por aspersión favorece el desarrollo de la enfermedad debido al salpique de agua que puede contener la bacteria (Goto, 1992).
El desarrollo de epidemias en huertos de cítricos es de ocurrencia esporádica. Sin embargo, la bacteria puede encontrarse en los huertos de manera latente en concentraciones no detectables, y cuando las condiciones son favorables, nuevamente surgen rebrotes de la enfermedad. Durante las estaciones de primavera y verano cuando ocurren las lluvias y los vientos superan los 8 m/s se favorece la dispersión de la enfermedad. El periodo crítico durante el cual pueden ocurrir infecciones en la cascara de frutos es durante los primero 90 días posteriores al amarre (Graham et al., 1992). Las infecciones ocurren principalmente, a través de los estomas y aberturas naturales. La presencia del minador de la hoja Phyllocnistis citrella Stainton (Lepideoptera: Gracillariidae) puede favorecer el incremento de la incidencia y severidad de la enfermedad (Gottwald et al., 2002b). A pesar de que el minador no es un insecto vector, los hábitos del insecto generan nuevos puntos de entrada para la bacteria (Belasque et al., 2005). El insecto prefiere los brotes tiernos y recién emergidos, los cuales son altamente susceptibles y la bacteria prospera adecuadamente en las minas originadas por la larva (Gottwald et al., 2002b).
Dominio: Virus Grupo IV: ssRNA (+) (virus RNA monocatenario, sentido positivo), genoma bipartita (CiLV-C)
{
}
Citrus leprosis virus C
Leprosis de los Cítricos
Orden: Mononegavirales (CiLV-N), No asignado(CiLV-C) Familia: Rhabdoviridae (CiLV-N), No asignado(CiLV-C)
Situación en México:
Género: Dichorhabdovirus (CiLV-N), Cilevirus (CiLV-C) Nombres con los que se conoce comunmente a la enfermedad y su vector:
Enfermedad
Actualmente el CiLV tiene distribución restringida, está bajo control fitosanitario y en proceso de erradicación (NAPPO, 2005; SENASICA, 2012).
Agente Casual
Leprosis de los cítricos
Citrus leprosis virus-C (CiLV-C) Citrus leprosis virus-N (CiLV-N)
Lepra explosiva (Argentina), Leprose y Variola (Brasil) Leprosis (México)
Citrus leprosis virus
Vector Brevipalpus phoenicis B. obovatus y B. californicus (Acari: Tenuipalpidae)
Importancia económica de la plaga Impacto económico mundial e impacto potencial nacional La leprosis de los cítricos causada por el CiLV-C es una de las enfermedades más devastadoras en la industria citrícola. En Brasil cada año se invierten US$80 millones para el control del vector (Bastianel et al., 2010). En Panamá se detectó la leprosis de los cítricos en 1999 y han invertido 4 millones de dólares para erradicar la enfermedad. Los expertos consideran que la leprosis se establecerá eventualmente en el Caribe, Belice, México y Estados Unidos de Norteamérica, causando un impacto en la industria citrícola. En México esta enfermedad se encuentra presente en municipios de los estados de Chiapas, Tabasco, Veracruz y Querétaro. Las acciones en México están enfocadas principalmente a erradicar la leprosis de los cítricos de los estados afectados y proteger las 339,389 hectáreas de naranja que se tienen establecidas en el país, las cuales producen 4 051 631 toneladas anuales, con un valor de la producción de 4 877 millones de pesos (SENASICA, 2010; SIAP, 2010).
Distribución geográfica La distribución mundial de la leprosis de los cítricos se indica en el Cuadro 1 y Figura 1.
Falsa arañuela roja Ácaro de la lepra explosiva Falsa arañuela de la vid Falsa araña roja Ácaro plano
País
Año de Detección
Cita
Principios del siglo XX
Bastaniel et al., 2010
Brasil
1930
Bastaniel et al., 2010
Paraguay
1930
Bastaniel et al., 2010
Argentina
1930
Bastaniel et al., 2010
Uruguay
1940
Bitancourt, 1940
Bolivia
1955
Bitancourt, 1955
Venezuela
1955
Bitancourt, 1955
Colombia
2009
EPPO, 2009
Panamá
2000
Domínguez et al., 2001
Honduras
2003
OIRSA, 2003
El Salvador
2003
OIRSA, 2003
Nicaragua
2003
OIRSA, 2003
Guatemala
2003
OIRSA, 2003
México
2004
SENASICA, 2010
Belice
2012
EPPO, 2012
Sur de China, Norte de la India, Ceylán, Japón, Filipinas, Java, Egipto, Sudáfrica y Florida
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{Leprosis de los Cítricos } Figura 1. Distribución mundial del virus de la leprosis de los cítricos (CABI, 2012)
Presente sin más detalles
Evidencia del Patógeno
Último Reporte
Localizado
Confinado y Sujeto a Cuarentena
Distribuido
Ocacionalmente o Pocos Reportes
Presencia No Confirmada
Hospedantes En condiciones naturales el CiLV-C y CiLV-N infectan únicamente especies de la familia Rutaceae (Cuadros 2 y 3). La mayor prevalencia de estos virus ocurre en naranja y mandarina. El CiLV-N está restringido a naranja dulce (C. sinensis) y mandarina, mientras que para CiLV-C el rango de hospedantes es mayor. Todas las variedades de naranja dulce son susceptibles. Mandarinas, tangerinas y toronjas exhiben distintos grados de tolerancia (Cuadro 3). Los limones, C. aurantifolia y C. limon son considerados inmunes a la infección del virus. Algunos híbridos de C. sinensis x C. reticulata presentan ciertos grados de tolerancia (Bastianel et al., 2004; Bastianel et al., 2007). Otra rutácea diferente del género Citrus y que es considerada como un hospedante del CiLV-C es Swinglea glutinosa que es utilizada como barrera vegetal en huertos de cítricos en Colombia (León et al., 2006). La intensidad del proceso de colonización del vector Brevipalpus phoenicis en condiciones experimentales, también varía entre las diferentes especies citrícolas (Cuadro 3) (Freitas-Astúa et al., 2005).
Familia Rutaceae
Especie 1,2 Citrus sinensis 1 Citrus aurantium 1Citrus jambhiri 1Citrus medica 1,2Citrus reshni 1,2Citrus reticulata 1Cirrus paradisi 1 Citrus reticulata x C. sinensis 1 Citrus sinensis x Poncirus trifoliata
Swinglea glutinosa
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Figura 2. Distribución actual del Virus de la leprosis de los cítricos (Citrus leprosis virus), en México (SENASICA, 2012).
Nombre Común en Inglés Sweet Orange Sour Orange Rough lemon Citron Mandarin Mandarin Grapefruit Tangerine Ponciro Swinglea
Nombre Común en Inglés Naranja Dulce Naranja Agria Limón Rugoso Cidra, Cidrera Mandarina Cleopatra Mandarina Toronja Tangerina Ponciro, Pomelo de Siria Limón Cerquero
Cuadro 2. Especies de la Familia Rutaceae hospedantes del Virus de la leprosis de los cítricos. 1CiLV-C; 2CiLV-N. Todos los hospederos son sintomáticos.
{Leprosis de los Cítricos } Descripción morfológica
Síntomas inducidos por CiLV-N y CiLV-C.
La leprosis de los cítricos es causada por dos virus que no comparten homología en las secuencias de sus nucleótidos y pertenecen a grupos taxonómicos diferentes; por lo tanto, no son variantes de un mismo virus (Freitas-Astúa et al., 2005). El CiLV-C y CiLVN se denominaron con base en los sitios donde se acumulan las partículas virales en las células infectadas: citoplasma (C) y núcleo (N) (Rodrigues et al., 2003). Ambos virus son transmitidos por ácaros del género Brevipalpus y el CiLV-C es transmitido por las larvas, ninfas y adultos, el virus es circulativo, pero no propagativo (ICTV,2012).
En general los síntomas foliares inducidos por los dos tipos de virus son parecidos con respecto a la formación de lesiones circulares cloróticas. Eventualmente el CiLV-C induce mayor número de manchas, más grandes y anilladas, por lo que la defoliación prematura es más evidente. En el Cuadro 5 se establece una comparación general entre los síntomas inducidos por los tipos de virus (Rodrigues, 2000; Kitajima et al., 2003; Bastianiel et al., 2006). Sin embargo, los síntomas inducidos por CiLV-N están restringidos a naranja dulce y mandarinas y su frecuencia es muy baja. En México, los estudios de diagnóstico molecular sólo han confirmado la presencia del CiLV-C (SENASICA, 2012)
El virus de la leprosis de los cítricos está clasificado tentativamente dentro de la familia Rhabdoviridae, considerando la morfología de la partícula viral y su ubicación en la célula (Colariccio et al., 1995; Kitajima et al., 1972). El tipo CiLV-C es más prevalente y representa más del 99 % de las muestras colectadas en Sudamérica y Centroamérica (Rodriguez et al., 2005), mientras que el CiLV-N es ex-tremadamente raro (Colariccio et al., 1995; Domínguez et al., 2001). El CiLV-C es una partícula baciliforme de 120-130 x 5055 nm y no está envuelta (Figura 3). En cortes ultrafinos de secciones de tejido infectado de cítricos se observan partículas virales inmersas en el retículo endoplasmático del parénquima vascular y células del mesófilo (Figura 4). Los viriones contienen dos cadenas lineales de sentido positivo de RNA (ssRNA) de aproximadamente 8 745 (RNA1) y 4 986 nucleótidos (RNA2). Las moléculas de RNA están poliadeniladas en el extremo 3’ y contienen una estructura 5’-cap en el extremo contrario (ICTV, 2012). El CiLV-N es un virus bacilar de 100-110 x 40-50 nm y su genoma no ha sido caracterizado (Bastianel et al., 2010).
Figura 3. Fotografía de partículas virales purificadas del Citrus leprosis virus C (Cortesía: Addolorata Colariccio, Instituto Biológico, SP, Brasil.) (ICTV, 2012).
Aspecto general de árboles infectados en campo
Figura 4. Fotografía mostrando el viroplasma (VP) y viriones (VI) dentro del retículo endoplasmático de células de parénquima de naranja dulce “Pera” (Contesía: Elliot W. Kitajima, ESALQ/USP, Brasil) (ICTV, 2012)
Recientemente se describió un nuevo virus que fue detectado en Citrus volkameriana que mostraba síntomas similares a los causados por el CiLV-C; sin embargo, se confirmó que el agente involucrado fue el Hibiscus green spot virus (HGSV).
Para las condiciones de campo en Brasil, los árboles con infecciones iniciales y avanzadas se reporta defoliación prematura e intensa, respectivamente. En este último caso se puede presentar muerte regresiva de ramas y eventualmente la muerte del árbol. Bajo condiciones endémicas y sin realizar manejo de la enfermedad se reduce la vida productiva del árbol y eventualmente las variedades susceptibles de naranjos dulces mueren (Rodrigues et al., 2001; Bassanezi et al., 2002; Bastianel et al., 2006). En México, en este momento existe una reducida prevalencia del virus y baja presión de inóculo y en la actualidad el síntoma de defoliación no es muy evidente (SENA-SICA, 2010), pero sí ocurre muerte de ramas jóvenes, síntomas en hojas y síntomas en frutos (Figura 5), que son producto de infecciones locales, ya que CiLV-C y CiLV-N no son sistémicos. La localización de árboles enfermos puede ocurrir en forma de agregados y no en los márgenes de los huertos como puede acontecer en los casos del Huanglongbing (HLB).
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{Leprosis de los Cítricos } Síntomas foliares
Síntomas en frutos
Los síntomas pueden variar de acuerdo con la especie, variedades, región donde ocurre la enfermedad y la fase de desarrollo del órgano afectado en el momento que ocurre la infección (Bastianel et al., 2006). Las hojas presentan manchas circulares cloróticas, lisas o rugosas, las cuales pueden estar delimitadas por nervaduras y presentar algunas veces un punto central y círculos concéntricos. Las lesiones mayores se encuentran generalmente en hojas de mayor edad y localizadas en la parte superior de la copa del árbol (Müller et al., 2005) (Figuras 5A, 5B y 6D). Las lesiones pueden aparecer a partir de los 15 días después de la inoculación del virus (Bassanezi et al., 2002). El número de lesiones foliares y la época de aparición de síntomas puede causar defoliación intensa y caída prematura de frutos.
En frutos verdes, las lesiones son inicialmente pequeñas circulares y cloróticas (Figura 5D). Las manchas de mayor tamaño pueden exhibir el centro café claro a necrótico (Figuras 5E, 6B). En frutos con mayor madurez son evidentes las manchas con centro necrótico y ligeramente deprimidas (Figura 5F). Las manchas pueden coalescer y mostrar un anillado característico. Eventualmente la mancha se torna café obscuro y deprimida (Figura 6C). El daño altera el aspecto estético de los frutos lo cual afecta el proceso de comercialización del producto. En México estos síntomas se han observado en naranja dulce (C. sinensis).
G
B Figura 5.
Síntomas de Leprosis (CiLV-C) en hojas, ramas y frutos de naranja dulce (C. sinensis) en el sureste mexicano. Fotos: adaptadas de galería fotográfica de SENASICA (2012).
A
C
D
Síntomas en ramas.
Vectores
En ramas jóvenes los síntomas inician como pequeñas manchas cloróticas circulares que se tornan rugosas a lo largo del tallo (Figuras 5C, 6A). Las lesiones más viejas se transforman en lesiones corchosas café obscuras (Rodrigues et al., 2003). Los brotes de estas ramas pueden tener un aspecto sano. Eventualmente las lesiones pueden cubrir porciones completas del tallo y la rama puede morir por obstrucción del floema. En México este tipo de lesiones se han detectado en naranja dulce en zonas de infestación del ácaro. En Brasil, donde está presente el cancro de los cítricos, causado por Xanthomonas axonopodis pv. citri se ha reportado que lesiones en ramas pueden confundirse con los de la leprosis. El descortezado asociado a la psorosis causado por el Citrus psorosis virus (CPsV) puede también causar confusión (Bastianel et al., 2010).
Se han realizado estudios de transmisión del CiLV por Brevipalpus californicus en Estados Unidos y Guatemala. En Argentina el virus se ha reportado asociado al ácaro B. obovatus y en Brasil B. phoenicis se considera el vector del CiLV-C (Freitas-Astúa et al., 1999; Ferreira et al., 2007). Todas las fases activas del ácaro son capaces de transmitir al virus de la leprosis siendo las larvas las más eficientes en la transmisión (Chagas y Rossetii, 1983; Faria et al., 2008), probablemente debido a que tienen menos movimiento que las otras fases o estadíos y permanecen más tiempo sobre las lesiones y con ello incrementa el periodo de adquisición (Faria et al., 2008) (Figura 7).
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F
{Leprosis de los Cítricos / Clorosis Veriegada de los Cítricos}
Figura 7. Brevipalpus sp. ácaro vector del virus de la leprosis de los cítricos. A) Fotografía de contrastes de fases y editada en color B) Fotografía estereoscópica de la especie en su forma natural (cortesía: Santillán-Galicia, M.T. Colegio de Postgraduados. Montecillo, México).
Clorosis Variegada de los Cítricos (CVC) (Xylella fastidiosa subsp. Pauca)
Clasificación taxonómica Phylum: Proteobacteria Clase: Gammaproteobacteria Orden: Xanthomonadales Familia: Xanthomodaceae Género: Xylella Especie: X. fastidiosa subsp. pauca (CABI, 2010)
Situación en México
Xylella fastidiosa subsp. pauca no se ha detectado en México.
Figura 1. Principales estados productores de cítricos en México. (SINAVEF- LaNGIF, 2012).
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{Clorosis Veriegada de los Cítricos } Importancia económica de la plaga
Síntomas
Impacto económico de la plaga
Los síntomas suelen empezar por una clorosis similar a una deficiencia nutrimental por zinc y suele ocurrir en las ramas terminales. Las hojas presentan lesiones gomosas y abultadas en el envés, mientras que en el haz aparece una clorosis (Figura 2). Al extenderse los síntomas, las hojas nuevas son pequeñas y tienden a curvarse hacia arriba, se produce una marchitez en ramas; el tamaño de los frutos se reduce considerablemente y su cáscara se endurece. El árbol una vez infectado con el patógeno se vuelve improductivo al cabo de tres años y su crecimiento se reduce considerablemente. Los árboles más jóvenes son más susceptibles, respecto a los árboles con edades mayores a diez años. Los síntomas se manifiestan con mayor intensidad e incidencia en los climas cálidos (FAO, 2003; EPPO/CABI, 2009).
La clorosis variegada de los cítricos se ha descrito como “la enfermedad más destructiva de la naranja dulce”; en Brasil se ha dispersado rápidamente en grandes extensiones cultivadas con naranja afectando a 1.8 millones de árboles (EPPO/CABI, 2009) y ocasionando pérdidas anuales por 100 millones de dólares (Li et al., 2002). La clorosis variegada de los cítricos ha ocasionado pérdidas importantes en Brasil y en el distrito de Misiones de Argentina. Además de representar un riesgo latente para la citricultura en Sudamérica (CABI, 2012). La rápida dispersión de esta enfermedad a través de los huertos y el gran daño que causa tienen como resultado pérdidas económicas de aproximadamente 150 millones de dólares al año para los productores e industria de jugos en el estado de São Paulo, región citrícola más importante de Brasil (Amaro et al, 1998). México se ubica como el quinto productor de cítricos en el mundo, con una extensión de 520 mil hectáreas establecidas en 23 estados del país, en los que se producen, aproximadamente, 6.7 millones de toneladas anuales, con un valor superior a los 8 050 millones de pesos (SIAP, 2009). Los principales estados productores de cítricos en Mexico son: Veracruz, San Luis Potosí, Tamaulipas, Colima, Sonora, Michoacán, Tabasco, Nuevo León y Nayarit (Figura 1).
Distribución geográfica Se observó por primera vez en 1987, al este de São Paulo, en la región de Bebedouro. Posteriormente, se presentó en Minas Gerais, Río de Janeiro, Paraná y Río Grande (Hartung et al., 1994). Además, la enfermedad fue observada en Argentina desde 1984 (Brlamsky et al., 1991). En Costa Rica, la clorosis variegada se detectó en árboles de cítricos dentro de plantaciones de café (Aguilar et al., 2005) y también se ha reportado en Paraguay (Coletta y Machado, 2003).
Figura 2. Clorosis en hojas de naranjo con síntomas de la CVC (Fuente: Bassenezi R. B. FUNDECITRUS, 2012).
Aspectos epidemiológicos
Hospedantes
Epidemiología de la plaga
El principal hospedante de esta bacteria es la naranja dulce (Citrus sinensis), aunque también se ha presentado en árboles propagados por injerto como C. limonia, C. reshni y C. volkameriana (CABI, 2010).
La propagación de la enfermedad inicia a partir de plantas enfermas. A largas distancias la diseminación se realiza fundamentalmente a través de material vegetal contaminado (Gonzales, 2004). La bacteria se disemina por medio de insectos vectores de la familia Cicadellidae conocidos como chicharritas; estos insectos poseen aparato bucal picador-chupador y se alimentan de la savia vegetal; los adultos y ninfas pueden adquirir la bacteria después de alimentarse de tejidos suculentos en plantas enfermas, la savia con la bacteria es absorbida y retenida en el intestino y esófago del insecto; ya en el interior, la bacteria se multiplica y forma una cápsula de protección (Gould y Lashomb, 2007).
Aspectos biológicos
Descripción Morfológica X. fastidiosa es una bacteria gram-negativa, limitada al xilema, de forma bacilar, sin flagelos y no forma esporas, tamaño de 0.4 a 0.5 μm de diámetro y de 1 a 5 μm de longitud (Nyland et al., 1973).
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{Clorosis Veriegada de los Cítricos } INSECTOS VECTORES DE CVC
Acrogonia Citrina
Acrogonia Virescens
Ferrariana Trivittata
Oncometopia Facialis
Bucephalogonia Xanthophis
Homalodisca Ignorata
Parathona Gratiosa
Se han identificado, al menos, 11 especies de cicadélidos que transmiten la Clorosis Variegada de los cítricos (CVC) en Brasil. Los vectores más importantes en ese país son: Acrogonia terminalis, Dilobopteros costalimai y Oncometopia fascialis, además de Sonesimia grossa, Hortensia similis, Bucephalogonia xan-thophis, Acrogonia citrina, Paratona gratiosa, Homalodisca ignorata, Fingeriana dubia y Ferrariana sp. (FAO, 2003, FUNDECITRUS, 2009). Homalodisca coagulata también se reporta como vector de CVC (Damsteegt et al., 2006) (Figura 3).
Dilobopterus Costalimai
Macugonalia Leucomelas
Plesiommata Corniculata
Sonesimia Grossa
Figura 3. Insectos vectores de Xyllela fastidiosa subsp. pauca (Thiago Iost Antunes, 2008)
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{Mancha Negra de los Cítricos } Clasificación Taxonómica Dominio: Eucariota Reino: Fungi Phylum: Ascomycota Subphylum: Pezizomycotina Clase: Dothideomycetes Familia: Botryosphaeriaceae Orden: Botryosphaeriales Género: Guignardia Especie: G. citricarpa (Phyllosticta citricarpa) Nombre común: Guignardia citricarpa Inglés Español
Citrus Black Spot Mancha Negra de los Cítricos
Mancha Negra de los
Cítricos
(Guignardia citricarpa Kiely)
Importancia económica de la plaga Es una de las enfermedades más importantes en áreas citrícolas de Asia, Australia, Sudamérica y de África. La enfermedad es importante sobre todo en precosecha por causar lesiones en la cáscara y demeritar la calidad de los frutos (EPPO, 2012). Casi todos los cultivares de cítricos comercialmente importantes son susceptibles (Kotze, 1981).
Impacto económico
Países donde se reporta la presencia de Gignardia Citricarpa Asia
Bhutan, China, Fujian, Guangdong, Hong Kong, Sichuan, Yunnan, Zhejiang, Indonesia, Java, Philippines, Singapore, Taiwan.
África América
Kenia, Mozambique, Sudáfrica, Uganda, Zambia, Zimbabue. USA (Florida), Argentina, Brasil (Rio de Janeiro, Rio Grande do Sul, Sao Paulo).
Europa
Federación Rusa.
Oceanía
Australia (New South Wales, Queensland, Victoria), Nueva Zelanda, Vanuatu.
Distribución actual de Guignardia citricarpa (CABI, 2011).
La mancha negra de los cítricos es una enfermedad de importancia en Australia (Kiely, 1969), China (Guangdong) y Sudáfrica (McOnie, 1965). Durante 1931 en Windsor y Río Hawkesbury, Australia, todos los huertos de naranjas cv. “Washington Navel”, “Jope” y “Siletta Blanca” fueron gravemente afectados y presentándose pérdidas del 80 % en los huertos individuales (Kiely, 1969). Antes de la adopción de medidas de control, grandes pérdidas en naranjo cv. “Valencia” habían sido reportadas en huertos de la costa de Nueva Gales del Sur (Kiely, 1948). En Sudáfrica, el 90 % de la fruta para exportación provenía de árboles protegidos con fungicidas (McOnie, 1965) y en los casos donde no ocurrió manejo del cultivo más del 80 % de los frutos se perdió (McOnie, 1965). En Zimbabwe la mancha negra fue identificada desde 1965, pero alcanzó proporciones epidémicas hasta 1978 (Kotze, 1981).
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Hospedantes
Los principales hospedante de Guignardia citricarpa son especies del género Citrus como C. limonia (limón mandarina), C. nobilis (tangor), C. poonensis (mandarino), C. tankan, C. paradisi (pomelo), C. limón (limones), C. aurantifolia (limas), C. reticulata (mandarinas), C. sinensis (naranjas) y Fortunella sp. El naranjo agrio (C. aurantium) no es susceptible, pero las naranjas de maduración tardía, limones, mandarinas y pomelos son los más susceptibles. El limón puede ser utilizado como indicador durante actividades de monitoreo de la enfermedad debido a que es el hospedante preferencial (EPPO, 2012; Kotzé, 2000). Para el desarrollo de una epidemia se requiere únicamente de un grupo reducido de árboles infectados (Kotzé 1981).
{Mancha Negra de los Cítricos }
Presente sin más detalles
Evidencia del Patógeno
Último Reporte
Localizado
Confinado y Sujeto a Cuarentena
Distribuido
Ocacionalmente o Pocos Reportes
Presencia No Confirmada
Ciclo biológico El patógeno manifiesta dos estados biológicos, uno de tipo sexual representado por las ascosporas de G. citricarpa y un estado asexual representado por las picnidiosporas de Phyllosticta citricarpa. Las ascosporas son producidas en los residuos de hojas infectadas a partir de los pseudotecios que se desarrollan entre los 40 y 180 días después de la infección (CABI, 2002).
A
B
Figura. Ciclo biológico de Guignardia citricarpa. Créditos: University of Florida.
Síntomas
amarillo. Los síntomas son más frecuentes en las zonas más soleadas del árbol. Las Los síntomas característicos causados por lesiones posteriormente adquieren una Guignardia citricarpa fueron descritos por coloración más oscura o negra y pueden primera vez en 1895 en naranja “valencia” coalescer aumentando el área afectada e cultivada en zonas citrícolas próximas a Síd- inclusive pueden cubrir todo el fruto. Las ney, Australia (Kiely, 1969). La enfermedad manchas pueden presentar márgenes de afecta los diferentes órganos que compo- color café rojizo y el centro suele hundirse y nen la planta (Kotzé, 2000; CABI, 2002).En adquirir una coloración café claro; los borlas hojas las lesiones son circulares, de 2 des se oscurecen y los picnidios se forman mm de diámetro, de color café y en el cen- en el tejido hundido que puede profundizar tro de las lesiones se forman los cuerpos la cáscara hasta 1-2 mm, pero sin afectar la fructíferos del hongo (picnidios); los sínto- parte comestible. Cuando el fruto pierde mas en follaje son más comunes en limo- clorofila aparecen las manchas como peneros que en naranjos. Todas las varieda- cas. En ocasiones los síntomas se pueden des son susceptibles a la enfermedad con confundir con los causados por Diaporthe excepción del naranjo agrio (Citrus auran- citri, Septoria citri y Xanthomonas citri tium L.) y sus híbridos. Los limones (Citrus subsp. citri (COSABE, 2012). limon) son particularmente más susceptibles (Kotzé, 198). Los frutos pueden mostrar diferentes tipos de síntomas, dependiendo las condiciones Los síntomas en fruto inician como man- de temperatura y el estado de madurez del chas duras o lesiones conocidas como “tiro fruto (Kotzé, 1963). Los síntomas en frude munición” con tamaño de 1 a 2 mm diá- tos se pueden clasificar en cuatro: mancha metro, de color café rojizo y en frutos ver- dura o negra, mancha pecosa, mancha vides las lesiones pueden presentar un halo rulenta y falsa melanosis. (COSABE, 2012)
a) Mancha dura o negra: son lesiones que se desarrollan durante el crecimiento del fruto y se caracterizan por ser circulares, hundidas y generalmente presentan picnidios en su interior (Kiely, 1948; Kotzé, 2000). b) Mancha pecosa: son lesiones redondeadas de color café claro a rojizo y hundidas. Las lesiones pueden contener picnidios (Kotzé, 1963; Kotzé, 2000). c) Mancha virulenta: son lesiones que se forman en frutos próximos a la madurez y frutos maduros. Las lesiones son de forma irregular y pueden contener numerosos picnidios, dependiendo de las condiciones ambientales predominantes (humedad relativa alta) (Kiely, 1948; Kotzé, 1963;Kotzé 2000). El daño puede profundizarse hasta alcanzar el flavedo del exocarpio. Ocasionalmente puede cubrir toda la cascara y causar importantes pérdidas en postcosecha (Kotze, 1988). d) Falsa melanosis: son lesiones de aproximadamente 1 mm de diámetro, son protuberantes y de color castaño oscuro a negro y pueden coalescer. Se desarrollan típicamente en frutos verdes.En estos síntomas no se forman picnidios y el manchado sobre el fruto puede generar patrones característicos (Kiely, 1948; Kotzé, 1963; Kotzé, 2000).
C
D 17
{Mancha Negra de los Cítricos } Epidemiologia de la plaga
Para que ocurra la infección deben existir las condiciones óptimas de humedad, temLa epidemiologia de la mancha negra de los peratura y presencia del inoculo (Huang cítricos es influenciada por la disponibilidad y Chang, 1972; Kotzé, 1981; Lee y Huang, de inóculo, condiciones climáticas óptimas 1973). El desarrollo de las lesiones está copara que ocurra la infección, estado fenoló- rrelacionado con el incremento en la temgico del cultivo y edad de los frutos (Kiely, peratura (Kotzé, 1981). La temperatura óp1950) y puede también estar influenciada tima para la formación de ascomas es de 21 por los patrones de floración y fructifica- a 28 °C y los pseudotecios no se forman a ción de las diferentes especies de cítricos temperaturas inferiores a 7 ºC o por encima (McOnie, 1965). Las lluvias alternadas con de 35 °C (Lee y Huang, 1973). Sin embargo periodos secos favorecen el desarrollo de la a los 4 o 5 meses posteriores de la antesis, enfermedad y formación de los ascocarpos los frutos se vuelven resistentes, indepen(Kiely, 1948; Kotzé, 1981). La lluvia favorece dientemente de humedad, temperatura el establecimiento de nuevas infecciones y disponibilidad de inóculo (Kotzé, 1963; durante los períodos susceptibles del hos- Kotzé, 2000). pedante, pero tiene una correlación negativa cuando las infecciones ya han ocurrido Sobrevivencia, dispersión y multiplidespués de antesis, durante la floración; cación además, la lluvia y aplicación riegos pesados estimulan la liberación de las ascospoG. citricarpa se dispersa únicamente a corras maduras (Kiely, 1950; Kotzé, 1963). La tas distancias y los principales medios de lluvia excesiva interrumpe la esporulación dispersión son a través de árboles de vivero (Kotzé, 1981) debido a que propicia la rápique presentan infecciones latentes. Las yeda descomposición de los residuos vegetamas vegetativas y varetas también pueden les, causando la eliminación del patógeno ser fuente de inóculo (Wager, 1952; Whitey además, se inhibe la formación de los side et al., 1988 pseudotecios por la actividad de microorganismos saprofitos competidores (Lee and Control químico Huang, 1973; CABI, 2002). Durante la época de lluvias las ascosporas se liberan hasta alturas de 1 cm y son transportadas por el viento y la lluvia (Kiely, 1948; Kotzé, 1963; Whiteside, 1965). El viento transporta las ascosporas por cortas distancias (Whiteside, 1965). Cuando las ascosporas se depositan sobre la superficie de hojas o frutos susceptibles, éstas germinan y forman un apresorio que emite una clava infectiva y penetra la cutícula de la epidermis del fruto, formando una masa de micelio que se desarrolla entre la cutícula y paredes de las células epidermales. De esta manera se conforma una infección quiescente (Kotzé, 2000). Típicamente las infecciones en hojas permanecen latentes sin causar síntomas y la formación de los ascocarpos ocurre hasta que estas mueren y caen; sin embargo, ocasionalmente se forman manchas en las hojas viejas que permanecen adheridas al árbol (Kiely, 1948; Whiteside, 1965). Las hojas muertas pueden producir ascosporas por varios meses, inclusive cuando ya están en estado avanzado de descomposición (Kiely, 1948).
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En Brasil para mitigar los efectos de esta enfermedad el control químico incluye el uso de fungicidas a base de cobre (sulfato de cobre, hidróxido de cobre, oxicloruro de cobre y óxido de cobre) y ditiocarbamatos (Mancozeb y propined). Los fungicidas sistémicos utilizados son benzimidazoles (carbendazin, tiofanato-metil) y estrobirulinas (piraclostrobina, azoxistrubina, tryfloxistrubin). Sin embargo, una vez que la enfermedad se establece en una nueva área, la erradicación es imposible (FUNDECITRUS 2008).
Control cultural La combinación de tratamientos en pre y postcosecha pueden reducir el riesgo de dispersión del patógeno. En Sudáfrica, donde la enfermedad está presente, ninguna medida ha permitido prevenir o eliminarla por completo. En Brasil realizan la aplicación de nutrientes para fortalecer plantas débiles y vulnerables a dicha enfermedad y la eliminación de frutos
y residuos vegetales infectados (FUNDECITRUS, 2008).
Control legal La Norma Oficial Mexicana NOM- 079-FITO2002, menciona los requisitos fitosanitarios para la producción y movilización de material propagativo libre de virus tristeza y otros patógenos asociados a cítricos, misma que aplica para Guignardia citricarpa. El Certificado Fitosanitario Internacional de plantas o material propagativo de Citrus spp., procedentes de países o áreas donde existe esta enfermedad, debe indicar que el material se encuentra libre de la enfermedad y en el punto de ingreso debe ser cuidadosamente inspeccionado, buscando la presencia de síntomas de la enfermedad, sobre todo en el caso de limón (DOF, 2002).
Situación en México Plaga ausente (DGSV, 2012), plaga cuarentenaria.
{Sarna de la Naranja Dulce } Clasificación taxonómica Phylum: Ascomycota Clase: Dothideomycetes Orden: Myriangiales Familia: Elsinoaceae Género: Elsinoë Especie: Elsinoë australis (Sphaceloma australis var. viscosa)
Sarna
Naranja Dulce
Nombre común: Elsinoë australis Inglés
Roña de la naranja dulce, antracnosis del naranjo, sarna de la naranja dulce
Francés
Anthracnose de l’oranger, gale des agrumes
Importancia económica de la plaga Impacto económico Elsinoë australis ocasiona depreciación de los frutos y aumenta los costos de producción por los insumos que se requieren para su manejo; además, la plaga es causal de restricciones cuarentenarias en las exportaciones (Stein, 2011). El servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera (SIAP) reporta para el año 2010, una superficie sembrada de 547 901 ha de cítricos entre los que se encuentran: naranja, mandarina, tangerina, toronja, lima y limón; con una producción de 6.76 millones de ton y un valor de producción de aproximadamente $11 300 millones de pesos (SIAP, 2011).
Distribución geográfica La enfermedad de la sarna de la naranja dulce está presente en diferentes países del continente Americano y en menor proporción en Asia, África, Europa y Oceanía (CABI, 2011). Países y zonas con reportes de Sarna de la naranja dulce (Elsinoë australis) Asia India (Tamil Nadu). África América
(Elsinoë australis)
Scab of sweet orange
Español
Etiopía. Estados Unidos (Arizona, Florida, Louisiana, Mississippi y Texas), República Dominicana, Argentina, Bolivia, Brasil, (Goias, Minas Gerais, Rio de Janeiro, Rio Grande do Sul, Sao Paulo), Ecuador, Paraguay y Uruguay.
Europa
Italia (Sicilia) y Países Bajos.
Oceanía
Fiji, Samoa, Niue, Nueva Caledonia y Cook Islands.
Cuadro 1. Distribución mundial de la enfermedad.
de la
Hospederos potenciales de Elsinoë Australis Familia Nombre Científico Nombre Común Rosaceae Citrus Sinensis Naranja Dulce Citrus Reticulada Mandarina Citrus Aurantifolia Lima Citrus Limón Limón Citrus Unshiu Satsuma Citrus Paradise Pomelo Fortunella Kumquat Margarita Ciclo biológico La fuente de inóculo de E. australis se compone de los conidios y ascosporas presentes en los síntomas (costras) que se forman en las hojas, ramas y frutos. La infección se produce a principios de la primavera, cuando inicia la brotación y la caída de pétalos. Las hojas son susceptibles a medida que emergen de las yemas vegetativas y cuando las hojas maduran se vuelven inmunes al patógeno. Las lesiones que se desarrollan en los foliolos generalmente permanecen pequeñas (2 mm de diámetro). En frutos, la susceptibilidad de los tejidos disminuye a medida que la fruta alcanza su madurez, lo cual significa que en las primera seis a ocho semanas después de la antesis, la fruta es susceptible al patógeno. E. australis inverna en el follaje, las ramas y los frutos infectados (Holtz, 2010).
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{Sarna de la Naranja Dulce } Síntomas Elsinoë australis provoca deformaciones en la superficie de los frutos de cítricos, lo que afecta su comercialización en fresco (Bitancourt y Jenkins, 1937; EPPO/ CABI, 1997). La sarna de los cítricos es ocasionada por E. australis (sarna de la naranja dulce) y E. fawcettii (sarna o roña de los agrios) y estos se diferencian principalmente por la gama de hospedantes y los tejidos atacados (Tan et. al., 1996; Timmer et. al., 1996). Las lesiones en hojas jóvenes inician como pequeñas costras acuosas, que al crecer toman una coloración amarilla cremosa o colores brillantes. Éstas crecen como excrecencias irregulares, globosas o cónicas que se unen y se extienden a lo largo de las venas principales cubriendo gran parte de las hojas, particularmente el envés. El área central de las costras es hundida, gris y aterciopelada cuando el hongo está fructificando. Las lesiones viejas tienen una superficie rugosa, son oscuras y se agrietan. Las hojas afectadas no crecen, presentan malformaciones, son arrugadas con márgenes irregulares. Además, los árboles afectados manifiestan defoliación cuando ocurren infecciones severas (EPPO/ CABI, 2004).
La sarna de los cítricos se puede confundir con otras enfermedades como: cancro bacteriano (Xanthomonas citri subsp. citri) y la melanosis de los cítricos (Diaporthe citri) o con lesiones causadas por agentes físicos (EPPO/CABI, 2004). Por lo anterior, se debe contar con métodos de diagnóstico confiables antes de emitir un dictamen (Seifert et al., 2007).
Epidemiologia de la plaga Los conidios se forman de manera abundante sobre las costras húmedas y ambientes con 80-95 % de HR y temperaturas entre 20 y 28 °C. La germinación de los conidios y la infección no requieren de ocurrencia de lluvias y ambos procesos pueden desarrollarse con la presencia del agua libre generada por el roció o neblina. Para que ocurran las infecciones se requiere de 2.53.5 h con presencia de humedad.
a) Aunque el hongo posee las fases sexual y asexual, las evidencias sugieren que la fase asexual (Sphaceloma fawcettii var. viscosa) es la principal fuente de inoculo involucrado en la dispersión de la enfermedad. b) Las esporas asexuales tiene una viabilidad de 1.5 hrs y son altamente dependientes de la presencia de humedad libre sobre los tejidos jóvenes para infectar, principalmente a las hojas y tallos de brotes jóvenes y frutos en desarrollo. Las infecciones son locales. c) El rango de temperaturas de 24.5 a 29 ºC no es restrictivo para el hongo bajo las condiciones del trópico y subtrópico mexicano con aptitud para desarrollarse hasta los 35 ºC. Sin embargo, las esporas son altamente lábiles y requieren que ocurra sincronía entre temperatura y humedad disponible; por lo tanto, las áreas de árbol con menor exposición al sol son las más susceptibles y la probabilidad de que ocurran infecciones exitosas es más probable en dichas áreas del árbol. d) El periodo de incubación se reporta entre 5 y 7 días, sí existen las condiciones ambientales para la expresión del síntoma y sobre todo sí el tejido es de naturaleza joven. e) El período de latencia prácticamente se sincroniza con el periodo de incubación (no se tiene el dato concreto en días), lo que implica la capacidad de producción de esporas asexuales a partir de tejidos enfermos. f) El periodo de producción de esporas, permanece mientras el tejido infectado esté disponible; sin embargo, la producción de esporas asexuales decrece con la edad del síntoma. g) A pesar del largo periodo de esporulación, la ocurrencia de
El rango de temperatura requerida para la infecciones está en función de la disponibilidad de tejido jogerminación de los conidios es de 13-32 °C, ven, por lo cual se puede considerar la existencia de periodos de infección, correlacionados con las etapas de bropero la infección no se produce a tempe- críticos tación vegetativa e inicio de fructificación desde la caída de raturas inferiores a 14° C o superiores a 25 pétalos hasta el amarre de los frutos. °C. El período de incubación es aproximadamente de 5 días y la temperatura ópti- Medidas fitosanitarias ma para el desarrollo de la enfermedad es 20-21 ºC. Las infecciones en frutos ocurren Control legal Las plantas en viveros desarrollan síntomas cuando son jóvenes, es decir, cuando mi- Mediante la NORMA Oficial Mexicana similares como lesiones verrugosas y erupden menos de 20 mm de diámetro (White- NOM-011-FITO-1995, Por la que se estableciones corchosas en ramas jóvenes, brotes side, 1975). ce la cuarentena exterior para prevenir la tiernos y tallos de las plantas las cuales sueintroducción de plagas de los cítricos (DOF, len permanecer achaparradas. Los pedice1996). los y botones florales también pueden ser Dispersión atacados. Los frutos son infectados en las primeras etapas de su desarrollo, crecen La diseminación del patógeno se realiza Control cultural deformes y caen de forma prematura. En la principalmente por la lluvia y el agua de cáscara de los frutos en crecimiento, se for- riego, las gotas de agua transportadas por El saneamiento de los cultivos, el estableman lesiones de diferente tamaño y color insectos y el viento pueden favorecer la di- cimiento de viveros de cítricos en zonas sede acuerdo a la especie o cultivar y éstas se seminación del patógeno a distancias ma- cas o en invernaderos, y la adopción de trapresentan como protuberancias dispersas, yores. En el comercio internacional el pató- tamientos adecuados, puede ayudar en la con proyecciones cónicas o como cráteres geno puede ser transportado en plantas de producción de portainjertos y yemas libres en crecimiento y pueden coalescer para dar vivero infectadas y en plantas ornamenta- del patógeno (CABI, 2011). Estas consideraciones biológicas fundamentan el método origen a parches de costras o grandes áreas les de cítricos (CABI, 2011). de inspección en planta, muestreo y manecon erupciones. Sin embargo, las lesiones jo basado en la poda de áreas dañadas, la E. australis se ha reportado desde 1982 (Rono penetran hasta alcanzar los carpelos erradicación de detecciones tempranas, el dríguez et al., 2005) en el continente Ame(gajos) (EPPO/CABI, 2004). ricano específicamente en Florida, Brasil y seguimiento de focos a intervalos de 1-2 seLas costras de E. fawcettii son irregulares, Argentina, sin que haya inducido epidemias manas, el muestreo en épocas de brotación rugosas y dando origen a fisuras profundas, de alta intensidad. Esto se puede deber al y en amarre de fruto, el control químico en mientras que las de E. australis son más proceso de patogénesis del hongo el cual estos estadios, entre otros. grandes, suaves y circulares (EPPO/CABI, tiene las siguientes características: 2004).
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{Sarna de la Naranja Dulce / Pulgón Café de los Cítricos } Control químico Stein (2011) menciona que a partir de la caída de pétalos durante la floración, se deben realizar 2 aplicaciones de fungicidas a base de cobre, ditiocarbamatos, benzimidazoles y estrobirulinas; utilizados en mezcla con aceites emulsivos.
B
Estatus cuarentenario de la plaga en México De acuerdo a la NIMF n°8, Elsinoë australis se cataloga Ausente (CIPF, 2011). Ausente, no hay registros de la plaga (DGSV, 2012) A) Síntomas de Elsinoë fawcettii en fruto. Créditos: Elizabeth Azteraki/ CABI SEARC B) Síntomas de Elsinoë australis en frutos. Créditos: USDA, APHIS, PPQ, 2010. C) Síntomas de Elsinoë australis en hojas. Créditos: USDA, APHIS, PPQ, 2010.
A
C
Clasificación taxonómica
Pulgón Café
Phylum: Arthropoda Clase: Insecta Orden: Hemiptera Suborden: Sternorrhyncha Superfamilia: Aphidoidea Familia: Aphididae
T. Citricida Inglés
Español
de los
Cítricos
Black Citrus Aphid Brown Citrus Aphid Tropical Citrus Aphid Citrus Aphid Pulgón Café de los Cítricos Pulgón Negro de los Cítricos Áfido Moreno de los Cítricos Pulgón Marrón Áfido Vector de la Tristeza en Cítricos Piojo de los Cítricos Pulgón de la Tristeza Pulgón Citricida
Toxoptera citricida (Kirkaldy)
Detalle de alas y antenas de T. citricida, (A) Antena; (B) Ala anterior (Foto: J. Valdez)
Situación en México De acuerdo con el reporte del SENASICA de junio de 2012 (SENASICA, 2012), Toxoptera citricida se encuentra distribuido en los estados de la Península de Yucatán, Tabasco, Veracruz, Chiapas, Puebla e Hidalgo y en algunos municipios de Guerrero, Oaxaca, Morelos, Querétaro, San Luis Potosí, Jalisco y Nayarit.
Importancia económica de la plaga Impacto económico
En el año 2000 se detectó a Toxoptera citricida Kirk en la Península de Yucatán. El insecto se caracteriza por ser un eficiente transmisor del Virus de la tristeza de los cítricos (VTC) el cual en el mundo ha provocado la muerte de más de 110 millones de árboles, establecidos sobre naranjo agrio (Citrus aurantium L.) y que se intensifica al interactuar con el pulgón café de los cítricos (T. citricida) ya que el insecto tiene la facultad de transmitir específicamente las variantes más severas del virus. En países con alta incidencia de variantes severas se recurre al uso de portainjertos tolerantes, pero cuya adaptabilidad y
facilidad de manejo es menor a la del naranjo agrio; sin embargo, en algunos casos los materiales toler-antes no son suficientes para contener los daños y por lo tanto se ha recurrido a la protección cruzada preinoculando las plantas con aislamientos no severos del virus antes de ser establecidas en campo. El SENASICA a través de la Dirección General de Sanidad Vegetal, coordina la campaña contra el Virus Tristeza de los Cítricos y su vector (Toxoptera citricida) en la cual la principal acción a realizar es el control biológico del pulgón café de los cítricos. (SENASICA, 2012).
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{ Pulgón Café de los Cítricos } Situación actual en Morelos
Distribución geográfica El pulgón café de los cítricos se describió originalmente de especímenes colectados en Hawaii en 1907 por Kirkaldy y algunos autores indican que es originario del este asiático (Blackman y Eastop, 2000). Desde inicios de la mitad del siglo XX su distribución abarcaba gran parte de Asia, Nueva Zelanda, Australia, algunas islas del Pacífico, y el sur del Sahara y Madagascar en África. Actualmente el insecto se encuentra distribuido en los cinco continentes (CABI, 2012) (Figura 1). En el Continente Americano y México Durante 1991 T. citricida se detectó por primera vez en Costa Rica, ese año se reportó un espécimen alado en una trampa amarilla en huerto de melón (Voegtlin y Villalobos, 1992). Un año después, en 1992, se colectaron especímenes en plantas de cítricos en Costa Rica, República Dominicana, Haití, Nicaragua y Puerto Rico; durante 1993 en Cuba y Jamaica, y durante 1995 en Florida, Estados Unidos. En México Michaud y Álvarez (2000) reportaron por primera vez la presencia del pulgón café de los cítricos en Quintana Roo, en el mes de febrero, sobre naranja de traspatio en Lázaro Cárdenas, y a fines de este año ya se localizaba en el estado Campeche. Después de esos registros, en poco tiempo se distribuyó en las principales zonas citrícolas de la península de Yucatán. En 2007 colonizó la zona citrícola más importante del norte de Veracruz, donde se cultivan más de 200 000 ha (López-Arroyo et al., 2008), y a partir de entonces se ha dispersado a todos los estados con producción comercial de cítricos en el país. De acuerdo con información oficial en México (SENASICA 2012), el pulgón café de los cítricos está presente los estados de la Península de Yucatán, Tabasco, Veracruz, Chiapas, Puebla e Hidalgo y en algunos municipios de Guerrero, Oaxaca, Morelos, Querétaro, San Luis Potosí, Jalisco y Nayarit; contrariamente el VTC se encuentra distribuido en la mayoría de estados productores de cítricos. En México en zonas donde coinciden el VTC y T. citricida, los daños en árboles infectados no ha sido tan severos como los reportados en otros países (Rocha-Peña, 1995); los árboles suelen permanecer asintomáticos y sin manifestar declinamiento repentino. Herrera-Isidrón et al., (2009), mencionan que en México el virus se presenta como una mezcla de variantes con diferentes propiedades biológicas y genéticas. Hospedantes Aunque el pulgón café de los cítricos se considera una plaga monófaga y prácticamente sólo se desarrolla sobre plantas de la familia Rutaceae, Holman (1974) señala que se le ha encontrado sobre otras familias botánicas, aunque con baja frecuencia. Michaud (1998), en una revisión bibliográfica sobre T. citricida, señala que se tienen registros de 70 especies de plantas hospedantes pertenecientes a 27 familias botánicas, pero solamente se ha observado franca colonización sobre especies del género Citrus. Blackman y Eastop (2000) consideran que los hospedantes primarios son plantas del género Citrus. En México esta especie se ha colectado alimentándose de 10 especies pertenecientes a dos familias botánicas (Villegas, 2003) (Cuadro 1). Aspectos biológicos Ciclo de vida En la mayoría de las áreas donde se ha reportado esta especie su ciclo de vida es anholocíclico (es decir que no tiene formas sexuales en invierno), aunque se han detectado formas sexuales en Japón (Michaud, 1998). Las poblaciones de esta especie en México están compuestas exclusivamente
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Aspectos biológicos Ciclo de vida En la mayoría de las áreas donde se ha reportado esta especie su ciclo de vida es anholocíclico (es decir que no tiene formas sexuales en invierno), aunque se han detectado formas sexuales en Japón (Michaud, 1998). Las poblaciones de esta especie en México están compuestas exclusivamente por hembras partenogenéticas y la duración de su ciclo de vida está determinada por las condiciones ambientales en cada zona. En condiciones óptimas, como las que imperan en los trópicos mexicanos, el ciclo de vida se desarrolla de 6 a 8 días, y en teoría se pueden desarrollar hasta 30 generaciones por año. El ciclo de vida se inicia con el nacimiento de las ninfas, ya sea de hembras aladas o ápteras, presentándose cuatro estadios ninfales. Una hembra da origen en promedio a 20 ninfas en un periodo de cuatro a cinco días. Las colonias se originan principalmente de una hembra alada y en brotes inmaduros. Cuando los brotes maduran la consistencia ya no es adecuada para los áfidos y se inicia la formación de adultas aladas que migrarán para la búsqueda de brotes inmaduros y formar nuevas colonias. Komazaki (1982) señala que la temperatura óptima de desarrollo es 20 °C, y ésta es ideal para que esta especie exprese su máximo potencial reproductivo y longevidad. En México no se tienen estudios de ciclo de vida de esta especie, pero en trabajos de otras localidades se ha encontrado que las ninfas requieren de un período de 6 a 8 días, a una temperatura de 30 °C (130 unidades calor para completar todo su desarrollo), teniendo una temperatura base de 8.2 °C y su umbral de desarrollo a 32 °C (Wang y Tsai, 2001). Descripción Morfológica Las poblaciones del pulgón café de los cítricos en México están compuestas por hembras partenogenéticas, existen las formas ápteras y aladas y su tamaño varía de 1.5 a 2.4 mm de largo. Para la correcta identificación es recomendable asegurar la presencia de insectos alados en la muestra. Las hembras aladas presentan coloración café a negro brillante cuando están vivas. Las antenas son de seis artejos, los tres primeros obscuros casi negros y del cuarto al sexto son pálidos. Los sifúnculos y la cauda son elongados y de color negro. La cauda es redondeada y con 26 a 38 setas. Presentan placa estriduladora cercana a la base de los sifúnculos. Daños y Síntomas Cuando T. citricida se alimenta sobre las plantas produce grandes cantidades de mielecilla, que se acumula en las hojas y favorece el desarrollo de hongos causantes de la fumagina, la cual puede disminuir la tasa fotosintética. Una sola colonia del insecto al succionar la savia de los tejidos inmaduros, puede causar enrollamiento de los foliolos y distorsión de
{ Pulgón Café de los Cítricos } brotes inmaduros. A pesar de que el daño directo puede ser evidente, el riesgo más importante se debe a que el insecto puede transmitir de forma muy eficiente al VTC; como antecedente se le atribuyó el papel de vector en la muerte de más de 18 millones de árboles durante 1959 en Argentina, más de 10 millones en Brasil en 1958, y más de 16 millones en Venezuela en los ochentas (Rocha-Peña, 1995). T. citricida inicia la colonización de los cítricos en la época de brotación, lo cual ocurre, en varios estados en México, dos o tres semanas después del inicio de las lluvias. La maduración de las hojas y tallos inducen la formación de formas aladas, con lo cual ocurre la dispersión de la plaga dentro del cultivo. En México, los trabajos conducidos por el GIIIC (datos sin publicar) demuestran que las poblaciones del pulgón café de los cítricos en la península de Yucatán son relativamente escasas y se presentan con mayor abundancia de noviembre a marzo. La mayoría de las colectas se han realizado en altitudes inferiores a los 100 m, y en climas cálidos húmedos y subhúmedos. Aspectos epidemiológicos Epidemiología de la plaga El pulgón café de los cítricos es considerado como una de las principales plagas en la citricultura en todo el mundo. Para su desarrollo prefiere los brotes inmaduros de plantas del género Citrus (Blackman y Eastop, 2000). Su alto potencial reproductivo y el hecho de ser un organismo partenogenético le faculta para desarrollar altas poblaciones en un tiempo relativamente corto. En teoría esta especie podría tener hasta 30 generaciones por año si hubiera todo el tiempo brotes disponibles, lo cual no se ha documentado que ocurra en México. Su ciclo de vida se desarrolla entre 8 y 21 días y está altamente influenciado por las condiciones climáticas (principalmente temperatura), y la planta hospedante (Michaud, 1998). En términos generales cumple su desarrollo de ninfa uno a adulto en 130 unidades calor considerando una temperatura umbral de desarrollo de 8.2°C. Sobrevivencia, dispersión y multiplicación Esta especie de pulgón tiene poca capacidad de desplazamiento a grandes distancia por vuelo directo; sin embargo, es capaz de aprovechar las corrientes de aire para desplazarse a lugares distantes. La introducción a nuevas áreas es altamente probable por el desplazamiento de plantas hospedantes infestadas; en adición, esta especie también es atraída por colores amarillos lo que facilita su transporte en maquinaria, utensilios o artículos del campo que se desplazan de una zona a otra.
Medidas fitosanitarias
naturales entre parasitoides, depredadores y entomopatógenos que atacan al pulgón café de los cítricos. En México se encuentran presentes, El pulgón café de los cítricos es una de las plagas al menos, 18 de ellos (Michaud, 1998; Lópezmás importantes a nivel mundial debido a que Arroyo et al., 2008). trasmite el VTC. Representa una amenaza seria a la citricultura mexicana, toda vez que nuestro En México, los esfuerzos para el control biológico país es uno de los principales exportadores de de T. citricida iniciaron prácticamente desde el cítricos en el mundo (Salcedo-Baca et al., 2009). momento en que se detectó la presencia de esta plaga (Gaona et al., 2000). El control biológico se Al tratarse de una plaga con alto potencial de ha enfocado al uso de depredadores, principaltransmisión del VTC, se recomienda la pronta mente Harmonia axyridis, y hongos entomopaacción en el momento de su detección en zonas tógenos. La catarinita asiática H. axyridis fue uno donde el virus ya está presente. En México, una de los primeros enemigos naturales empleados vez que se detecta y confirma la presencia del en México, y para lograr su uso en la penínsupulgón café de los cítricos se lleva a cabo un pro- la de Yucatán se estableció un laboratorio de grama de Manejo Integrado de Plagas, éste está producción masiva. Entre los años 1998 y 2002 descrito en la NOM- 031-FITO-2000 e incluye se liberaron más de 18 millones de catarinitas entre otras: en los tres estados de la península, desafortunadamente no se tienen trabajos formales de a) Confinamiento de la plaga en área afectada y regulación de la evaluación del impacto de esas catarinas en la movilización, mediante la operación de puntos de verificación interna de los cordones fitozoosanitarios o los interesta- las poblaciones de áfidos de los cítricos (LópezArroyo et al., 2008). Además de H. axyridis se tales que sean necesarios. b) Aplicación de control químico con productos autorizados han realizado liberaciones de otros coccinélidos por la Comisión Intersecretarial para el Control del Proceso y como Olla v-nigrum y Cycloneda sanguinea, y vaUso de Plaguicidas, Fertilizantes y Sustancias Tóxicas (CICOPLArias especies de crisópidos de los géneros ChryFEST). c) Liberación de Harmonia axyridis u otros organismos bené- soperla y Ceraeochrysa. Regulatorias
ficos con efectividad biológica comprobada en contra del pulgón café de los cítricos. d) Intensificación del muestreo y diagnóstico del virus tristeza de los cítricos y del pulgón café de los cítricos. e) Eliminación de plantas positivas al virus tristeza de los cí-
Con respecto a los entomopatógenos se conoce la presencia de, al menos, cinco especies de hongos con potencial en el control de esta plaga. De tricos. éstas Paecilomyces fumosoroseus es la especie que se ha considerado con mayor potencial pues Protección se han alcanzado niveles de mortalidad superiores al 90 % en campo (Hernández-Torres et al., Control químico. No existe una lista de insectici- 2006). das autorizados por CICOPLAFEST para el combate específico de Toxoptera citricida en MéxiCuadro 1. Hospedantes de Toxoptera citricida en México co; no obstante, existe una lista autorizada para (tomado de Villegas, 2003). Toxoptera aurantii. Es probable que los producNombre Común Nombre Común tos que se autorizaron para éste último tengan Familia Nombre Científico en Español en Inglés efecto similar sobre un grupo grande de pulgo- Rutaceae Citrus aurantifolia Lima Mexicana Key lime nes; como no existe otra información al respecto Citrus aurantium Naranja Agria Sour orange se incluye una lista resumida de insecticidas para Citrus grandis Pomelo Grapefruit T. aurantii y se recomienda leer las etiquetas de Citrus limon Limón Lemon cada producto, seguir las recomendaciones de Citrus paradise Toronja Grapefruit seguridad, no exceder las dosis indicadas, apliCitrus sinensis Naranja Dulce Sweet orange carlos oportunamente y respetar el intervalo de Citrus sp. Cítricos en seguridad. Adicionalmente, se recomienda con- Anonacea Anona muricata L. Guanábana Soursop sultar a los técnicos de la Campaña contra VTC, o técnicos de Sanidad Vegetal, en cada estado y enterarse si hay recomendaciones específicas para su región. Control biológico. El uso de agentes de control biológico para el manejo del pulgón café de los cítricos fue una de las primeras alternativas de manejo en México desde la aparición de esta plaga en Quintana Roo. Éste es uno de los pilares en la estrategia de manejo integrado que recomienda el gobierno federal, y está contenido en la NOM- 031-FITO-2000. A nivel mundial se han identificado al menos 113 especies de enemigos
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