Alianzas y Tendencias - BUAP, Vol. 5, No. 17
Suelos salinos: fuente de microorganismos halófilos asociados a plantas y resistentes a metales Joseph Guevara-Luna1, Iván Arroyo-Herrera1, Yanely Bahena-Osorio1, Brenda Román-Ponce1, 2, María Soledad Vásquez-Murrieta1*. 1 Instituto Politécnico Nacional, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Prolongación Carpio y Plan de Ayala s/n, Col. Santo Tomás, Del. Miguel Hidalgo, C.P. 11340. Ciudad de México, México. 2Departamento de Microbiología y Genética, Edificio Departamental, Lab. 214, Campus Miguel de Unamuno, 37007, Salamanca, España. *Email autor corresponsal: murrieta@hotmail.com Recibido: 8 enero 2020. Aceptado: 28 enero 2020 RESUMEN La salinidad en los suelos representa una extensión de 1128 millones de hectáreas a nivel mundial, teniendo en cuenta la superficie afectada de manera natural (primaria) o inducida por el hombre (secundaria). Por lo que se estima una tendencia a aumentar en los próximos años, representando un problema en la actividad agrícola debido a los cambios fisiológicos y bioquímicos en el metabolismo de las plantas; afectando la producción de alimentos. Es por ello, que las investigaciones en la actualidad buscan nuevas maneras de restaurar o aprovechar estos suelos, como es el caso de estudiar a los microorganismos presentes y las posibles interacciones con algunas plantas. El objetivo de este trabajo es abordar la importancia de los suelos salinos y la capacidad de los microorganismos presentes mediante la activación de mecanismos de tolerancia, resistencia y promoción de crecimiento vegetal en presencia de sales y metales potencialmente tóxicos que contribuyen a minimizar los daños ocasionados. En la actualidad el uso de técnicas moleculares es una de las principales herramientas para identificar microorganismos presentes y la relación de moléculas implicadas en la resistencia hacia la presencia de sales (transportadores y síntesis de solutos compatibles). Los microorganismos halófilos pueden producir enzimas, sintetizar exopoli-sacáridos, fitohormonas y compuestos quelantes, que ayudan a algunas plantas a crecer en estos ambientes y llevar a cabo la desalinización de estos suelos. Teniendo una gran capacidad de adaptación y potencial para ser propuestos en diversos bioprocesos. Palabras clave: Halófilos, Mecanismos de tolerancia y resistencia, metales tóxicos, PGPB, salinidad, suelos salinos. ABSTRACT The salinity in soils represents an extension of 1128 million hectares worldwide, considering the area affected naturally (primary) or man-induced (secondary). Therefore, a tendency to increase in the next years is
29
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estimated, representing a problem in agricultural activity due to physiological and biochemical changes in plant metabolism, affecting food production. The current research looking for restore or take advantage of these soils, as is the case of studying the microorganism present and possible interactions with some plants. The objective of this work is to address aspects on the capacity of microorganisms present by activating mechanisms of tolerance, resistance and promotion of plant growth in the presence of potentially salts and toxic metals that reduce damage. Nowadays, the use of molecular techniques has been one of the main tools to identify microorganisms present and the relation the molecules involved in resistance to the presence of salts (transporters and synthesis of compatible solutes). Halophiles microorganisms can produce enzymes, synthesize extracellular polymeric substances, phytohormones and chelating compounds, help some plants to grow in these environments and also carry out a desalination of these soils. Having a great capacity to adapt and potential for be proposed in various bioprocesses. Keywords: Halophiles, Tolerance and resistance mechanisms, toxic metals, PGPB, salinity, saline soils.
INTRODUCCIÓN
Los suelos normales o no salinos, contienen
Salinización del suelo
principalmente 80% de sales de calcio o más de los
La salinización se refiere al proceso de acumulación
cationes intercambiables; generalmente el sodio se
de sales solubles en la superficie o en zonas
encuentra en un porcentaje por debajo del 5% del
cercanas a la superficie del suelo; dicho término
total de cationes [3] y presentan una conductividad
incluye suelos salinos, sódicos y alcalinos siendo el
electrolítica del extracto saturado (CEe) de 2
fenómeno más común en la degradación del suelo
deciSiemens por metro (dS m-1) a 25 °C [4]. Un
[1, 2]. La clasificación del Laboratorio de Salinidad
suelo se considera salino si su CEe supera los 4 dS
de EEUU se utiliza frecuentemente para tipificar los
m-1 (una concentración de 40 mM de NaCl,
diferentes problemas de salinidad de los suelos,
aproximadamente) a 25°C. El pH es menor de 8.5, y
basándose en dos características principales: la
presenta un porcentaje de Na intercambiable <15%
salinidad del suelo (cantidad o concentración de
del total de iones intercambiables [2, 5, 6, 7]. Los
sales solubles en agua en el suelo) y el porcentaje de
suelos salino-sódicos son aquellos cuya CEe es >4
sodio intercambiable. Con base en los criterios
dS/m
mencionados los suelos se clasifican en i) normales,
intercambiable >15% y un pH < 8.5, aunque cuando
ii) salinos, iii) salino-sódicos y iv) sódicos [3].
hay exceso de sales, este es raramente >8.5. Por otra
a
25°C
con
un
porcentaje
de
Na
parte, un suelo se considera como sódico cuando
30
Alianzas y Tendencias - BUAP, Vol. 5, No. 17
presenta un porcentaje de Na intercambiable >15%,
prácticas agrícolas incorrectas debido al uso de agua
una CEe <4 dS/m a 25 °C y un pH que varía entre
salina para el riego de campos de cultivo,
8.5 y 10 [2, 3].
acompañadas a menudo de malas condiciones de
La salinidad de los suelos se debe frecuentemente al
drenado, mal manejo de los esquemas de riego,
cloruro de sodio (NaCl); sin embargo, los suelos
cambios en la vegetación o por la disposición final
salinos pueden presentar distintas combinaciones de
de desechos salinos [1, 7, 10, 12, 13]. Por las
sales, siendo comunes los cloruros (Cl-), sulfatos
características adversas, derivadas de las altas
(SO42-), nitratos (NO3-), boratos (BO33-), carbonatos
concentraciones de sales, la superficie del suelo se
(CO32-) y bicarbonatos (HCO3-) de sodio (Na+),
afecta considerablemente repercutiendo en los
calcio (Ca2+), magnesio (Mg2+), potasio (K+) y
ciclos biológicos, bioquímicos, hidrológicos y
fierro (Fe2+,
erosionales alterándolos o incluso afectándolos por
3+
) [2, 8, 9]. Los suelos fuertemente
salinos pueden incluso mostrar costras de sales
completo [10].
como el yeso (CaSO4), cloruro de sodio (NaCl), Suelos salinos en México
carbonato sódico (Na2CO3), de calcio (CaCO3) y
De acuerdo con la Organización de las Naciones
magnesio (MgCO3), entre otras [3].
Unidas para la Alimentación y la Agricultura (FAO,
El origen de la salinidad puede deberse a causas
por sus siglas en inglés), los suelos afectados por la
naturales (salinización primaria) o antropogénicas
salinización se encuentran en más de 100 países, y
(salinización secundaria). La salinización primaria
su extensión mundial es aproximadamente de mil
se desarrolla con la liberación de sales mediante naturales,
principalmente
millones de hectáreas (ha) [6]. La distribución de
por
estos suelos se extiende en todos los continentes y
meteorización física o química y transporte a partir
se estima que existen aproximadamente 412
de agua subterránea, depósitos geológicos o de la
millones de ha de cultivo afectados por salinidad y
roca madre, la cual puede ser rica en carbonatos
618 millones de Ha por sodicidad (Tabla 1),
[10]. Otro tipo de salinización primaria se debe a la
teniendo impacto en la productividad de los cultivos
acumulación a largo plazo en el suelo por la
agrícolas, principalmente por los efectos negativos
existencia previa de sales, ya que en algún momento
sobre la germinación, crecimiento vegetal y
los suelos se encontraron sumergidos bajo el lecho
rendimiento del cultivo [1, 6, 8, 14]. A nivel
marino [10, 11].
mundial, el 20% del total cultivado y el 33% de las
La salinización secundaria es aquella que se origina
tierras agrícolas irrigadas están afectadas por la alta
por la intervención humana, principalmente por
salinidad e incrementan a una razón de 10% anual,
31
Artículo de revisión
procesos
Alianzas y Tendencias - BUAP, Vol. 5, No. 17
como
resultado
de
la
baja
precipitación,
estado de Michoacán. El problema de la salinidad
evaporación superficial alta, meteorización de rocas,
en el país se presenta tanto en las zonas áridas y
riego con agua salina y prácticas de cultivo
semiáridas con riego, como a lo largo de las costas.
inadecuadas [15].
Se calcula que los suelos afectados en el país por salinidad representan alrededor del 13% (372,675 ha) de la superficie regada en los distritos de riego
Tabla 1. Distribución global de áreas afectadas por salinidad y sodicidad (Adaptado de FAO 2015). Continente
Suelos salinos
Suelos sódicos
(2.86 millones de ha), siendo la región noroeste la
Total
más afectada con el 7.6% (218,091 ha) [3, 17].
—————— (Mha) —————— África Sur de Asia Norte y Centro de Asia
122.9 82.3 91.5
86.7 1.8 120.2
209.6 84.1 211.7
Sudeste de Asia Sudamérica Norte América México/Centro América Australasia Total global
20.0 69.5 6.2 2.0
59.8 9.6 -
20.0 129.3 15.8 2.0
17.6 412.0
340.0 618.0
357.6 1030
Microorganismos halófilos Los
suelos
salinos
presentan
sus
propias
comunidades microbianas, las cuales se han adaptado a este tipo de ambientes y por lo cual se designan
como
halófilos.
Los
halófilos
son
organismos extremófilos que hacen frente no sólo a la alta composición iónica sino también a otros factores ambientales como valores de pH alcalino,
Mha: Millones de hectáreas
baja disponibilidad de oxígeno, altas o bajas temperaturas, presencia de metales y/u otros
En México, el clima árido que predomina en la
compuestos tóxicos, etc. [18, 19].
mitad del territorio favorece la acumulación de sales
Diversas clasificaciones se han propuesto para los
solubles sobre la superficie del suelo. Las
microorganismos halófilos, siendo la de Kushner
principales áreas de suelos salinos incluyen
[20] la más aceptada, se basa en el crecimiento
extensos valles de origen lacustre y aluvial en la
óptimo de los microorganismos con respecto a la
parte árida del país desde el extremo norte hasta la
concentración
sección interna en el sur [16]. En la parte central del
clasificación, los halófilos pueden dividirse en las
país, estos suelos suelen coincidir con lagos salinos,
siguientes categorías: (i) halófilos extremos (2.5-5.9
secos completamente o secos periódicamente, como
M ∼15-32% de NaCl), (ii) halófilos moderados
el exlago de Texcoco en el Estado de México, la
(0.5-2.5 M ∼3-15% de NaCl), (iii) halófilos ligeros
laguna de Totolcingo en el estado de Puebla y las
(0.2-0.5 M ∼1-3% de NaCl), (iv) no halófilos (<0.2
cercanías de los lagos de Pátzcuaro y Cuitzeo en el
M ∼1% de NaCl) y (v) halotolerantes, los cuales no
NaCl.
Con
base
en
esta
Artículo de revisión
32
de
Alianzas y Tendencias - BUAP, Vol. 5, No. 17
requieren de NaCl para su crecimiento pero son
Mecanismos de tolerancia a la salinidad
capaces de tolerar altas concentraciones de esta y
La sobrevivencia de los microorganismos en
otras sales [21]. Además de sus requerimientos de
condiciones hipersalinas requiere adaptación celular
sal, los microorganismos halófilos pueden tolerar
y enzimática especializada para preservar el balance
pH alcalinos y sobrevivir en ambientes calientes y
osmótico
desérticos [22].
microorganismos
Los microorganismos halófilos y halotolerantes
cualquiera de las dos estrategias de supervivencia en
pueden encontrarse en cada uno de los tres
ambientes salinos: síntesis de “solutos compatibles”
dominios de la vida: Archaea, Bacteria y Eucarya.
u “osmolitos” y “salt-in” (Figura 1A) [21]. La
Las
orden
primera se encuentra presente en bacterias halófilas
Halobacteriales, familia Halobacteriaceae, son los
moderadas y halotolerantes, algunas levaduras,
halófilos
principal
algas y hongos, las células mantienen bajas
componente de la biomasa microbiana en ambientes
concentraciones de sal en su citoplasma para
como el Mar Muerto, lagos sódicos hipersalinos
balancear su potencial osmótico a través de la
como el Lago Magadi, y estanques salinos
síntesis de pequeñas moléculas orgánicas solubles
cristalizados [23]. El grupo más estudiado de
en agua [21, 22]; la segunda, conocida también
halófilos o halotolerantes dentro del dominio
como estrategia de alta concentración de sal o high-
Bacteria son probablemente los miembros de la
salt-in consiste en la acumulación intracelular de
familia Halomonadaceae (Gammaproteobacteria),
iones inorgánicos para balancear la concentración
en la cual se han descrito alrededor de 70 especies
de sal en su ambiente involucrando bombas de Cl- o
de heterótrofos aeróbicos versátiles con amplio
concentrando iones de K+ dentro de la célula [27].
intervalo de tolerancia a salinidad [24]. Dentro de
Mecanismos de promoción del crecimiento
los Firmicutes y otros phyla, los halófilos se
vegetal bajo condiciones salinas
relacionan con organismos con baja tolerancia y
En la actualidad, los problemas que presenta el
requerimientos
orden
crecimiento vegetal en los suelos salinos se ha ido
Halanaerobiales con las familias Halanaerobiaceae
agravando debido a la presencia de otras sustancias
y Halobacteroidaceae consiste generalmente de
contaminantes, como es el caso de los metales, los
bacterias halófilas anaeróbicas fermentativas [25,
cuales obstaculizan el crecimiento de plantas e
26].
influyen
por
halófilas
aerobias
excelencia.
de
Son
salinidad.
del
el
El
sobre
el
ambiente
halófilos
cambios
[27].
suelen
Los adoptar
fisicoquímicos
y
bioquímicos. Por ello, se buscan microorganismos
33
Artículo de revisión
arqueas
con
Alianzas y Tendencias - BUAP, Vol. 5, No. 17
halófilos
y
halotolerantes
que
presenten
suelo, así como la síntesis de la enzima ACC
mecanismos de resistencia y remoción de estos
desaminasa encargada de reducir los niveles de
metales (Figura 1B) y que además presenten
etileno, hormona que limita el crecimiento de las
características de promoción de crecimiento vegetal
raíces [1, 15, 28]. Arthrobacter sp., Bacillus
(PGP, por sus siglas en inglés) como una alternativa
pumilus, Halomonas sp., Nitrinicolalacis aponensis
de una agricultura sustentable (Figura 1C). Se ha
y Pseudomonas mendocina son algunos ejemplos de
demostrado que las bacterias promotoras del
microoganismos que producen IAA en presencia de
crecimiento vegetal (PGPB, por sus siglas en inglés)
sal, así mismo se relaciona los géneros Halomonas,
aisladas de hábitats salinos son más eficientes para
Herbaspirillum, Methylobacterium, Mesorhizobium,
mejorar la tolerancia de las plantas a la sal
Ochrabactrum,
comparado con aquellas aisladas de hábitats no
Rhodococcus, Serratia, Sinorhizobium, Variovorax
salinos [1, 28].
como productores de ACC desaminasa [1]. (ii) El
Pseudomonas,
Rhizobium,
mantenimiento del equilibrio osmótico mediante la regulación
de
las
concentraciones
de
iones
intracelulares Na+/H+ y K+/Na+ y la formación de solutos compatibles con la finalidad de mantener la funcionalidad
de
las
células
[1,
28,
30].
Relacionando géneros que producen gran cantidad de osmolitos en hábitats salinos como Azospirillum, Figura 1. Mecanismos de A) tolerancia a la osmolaridad, B) resistencia a metales y metaloides y C) promoción de crecimiento vegetal por bacteria halotolerantes y halófilas. Tomado y modificado de [1, 28, 29].
Pseudomonas, Bacillus y Rhizobium [1]. (iii) La
Las PGPB halotolerantes estimulan el crecimiento y
biopelículas que contribuyen a la protección contra
desarrollo de las plantas en condiciones de estrés
patógenos al aumentar el volumen de macroporos
(salinidad,
y
del suelo y, por lo tanto, la agregación del mismo
que
favoreciendo la unión de cationes de Na+ en las
incluyen: (i) La producción de hormonas como
raíces para evitar la translocación a las hojas; así
ácido indol acético (IAA, por sus siglas en inglés)
como la retención de nutrientes y agua [1, 15, 28].
con la finalidad de aumentar la morfología de la raíz
Algunas de las rizobacterias que se han reportado
para facilitar la absorción de nutrientes y agua del
como productoras de EPS y formadoras de
contaminación),
temperaturas
mediante
extremas
mecanismos
(EPS, por sus siglas en inglés) y la formación de
34
Artículo de revisión
sequía,
síntesis de sustancias poliméricas extracelulares
Alianzas y Tendencias - BUAP, Vol. 5, No. 17
son
Aeromonas
hydrophila/caviae,
Sesuvium portulacastrum con un menor grado de
Bacillus sp., Planococcus rifietoensis, Halomonas
estrés oxidativo en comparación con plantas
variabilis,
Enterobacter,
cultivadas en suelos estériles [1]. (vii) La síntesis de
Microbacterium y Paenibacillus [1]. (iv) La
antibióticos y metabolitos antimicóticos como
disponibilidad de nutrientes por medio de la
control biológico, de los cuales se han reportado los
solubilización de K y P a través de diversos
géneros Bacillus y Pseudomonas, estos metabolitos
mecanismos
son útiles como agentes citotóxicos, antibacterianos,
Burkholderia,
como
intercambio
iónico
y
acidificación mediante la secreción de ácidos
fitotóxicos,
orgánicos de bajo peso molecular [1, 28, 30],
antifúngicos en contra de hongos fitopatógenos
asimismo la fijación de N2 con el objetivo de
como Fusarium sambucinum, F. roseum var.
mejorar el estado nutricional de la planta [28, 30].
sambucinum, F. oxysporum, F. moniliforme, F.
Un ejemplo de ello se ha observado en el aumento
graminearum, Penicillium citrinum, Aspergillus
del contenido de fosfato del follaje de Salicornia
flavus y Botrytis cinerea [28]. De manera similar
bigelovii al inocularlo con bacterias halotolerantes
géneros bacterianos pertenecientes a Firmicutes,
como
Bacillus,
Azospirillum,
Vibrio,
Bacillus
y
antihelmínticos,
Halobacillus,
antivirales
Oceanobacillus
y
y
Phyllobacterium [1]. (v) La síntesis de compuestos
Virgibacillus se han reportado por su amplia
quelantes de Fe3+ (sideróforos) con el fin de reducir
capacidad metabólica al producir algunas enzimas
el hierro disponible y excluir a microorganismos
como
patógenos por medio de la competencia por
gelatinasas, las cuales proporcionan actividades
nutrientes [28], tal es el caso de Streptomyces,
hidrolíticas y antagónicas incluyendo a Phytoptora
aislado en un suelo salino, el cual proporcionó un
capsici, la cual presenta gran patogenicidad contra
aumento significativo en la tasa de germinación y
cultivos de interés comercial [31]. (viii) La
desarrollo en trigo [15]. (vi) La activación de
regulación positiva de genes asociados al estrés
enzimas bacterianas relacionadas con la defensa
(senescencia, deshidratación, transporte de iones o
antioxidante de plantas y la hidrólisis de paredes de
de homeostasis), del mismo modo genes que
las células fúngicas para eliminar las especies
codifican para proteínas relacionadas con el
reactivas de oxígeno (ROS) y la proliferación de
metabolismo energético y la división celular, como
fitopatógenos [1]. Un ejemplo de ello es la
es el caso de
presencia de géneros de Bacillus, Aeromonas,
agglomerans y Bacillus megaterium mediante el
Pseudomonas, Corynebacterium y Escherichia en
aumento de la expresión de los genes PIP2,
35
son:
amilasas,
DNAsas,
esterasas
y
Azospirillum brasilense, Pantoea
Artículo de revisión
biopelícula
Alianzas y Tendencias - BUAP, Vol. 5, No. 17
ZmPIP1-1, y HvPIP2-implicados en la contribución
donde se estudiaron variables como porcentaje de
de transferencia de agua a la planta mediante la
sal, pH, temperatura, fuente de carbono y metal al
producción de acuaporinas en suelos salinos [28].
cual se expone la bacteria. Encontrando que además de ayudar a la tolerancia a metales estas
Mecanismos de resistencia a metales
macromoléculas presentan la característica de ser
En lo que respecta a la presencia de contaminantes
bioemulsificantes [35]. De manera similar Bacillus
en los suelos, una de las características que
amylolicuefaciens forma biopelícula y tolera hasta
presentan estas bacterias y de las cuales se ha es
la
producción
de
sustancias
manteniéndolo en vacuolas para evitar cualquier
poliméricas extracelulares (EPS, por sus siglas en
daño a la célula [37].
inglés). Los EPS son macromoléculas conformadas
Actualmente los EPS se utilizan en la remoción de
por proteínas, ácidos nucleicos y polisacáridos
diversos compuestos como son: colorantes, nitratos,
sintetizados por algunos géneros microbianos y
compuestos fenólicos y metales aumentando la
estas a su vez forman parte integral de la
eficacia de remoción de sólidos suspendidos [38].
organización estructural de las biopelículas, que
Sin embargo, los microorganismos en su mayoría
confieren al microrganismo protección contra una
no logran producir EPS en un medio alcalino y
variedad de tensiones ambientales y factores como
salino. Un microorganismo que se ha demostrado
la disponibilidad de nutrientes, la composición de la
produce
comunidad microbiana, las propiedades de la
EPS
bajo
estas
condiciones
es
Oceanobacillus polygoni, la composición del EPS
superficie, así como parámetros ambientales que
dependía de la fuente de carbono empleada, y la
tienen un efecto sobre la producción [32, 33].
disponibilidad de cationes (Mg2+, Ca2+, Al3+ y Fe3+)
La presencia de esta característica también se
en el medio [39]. Las bacterias de este género se
considera como parte de los mecanismos de PGPB
han aislado a partir de halófitas como Saueda
debido a que se puede presentar de manera más
fructicosa (L.) Forssk y se han evaluado las
rápida y eficaz la colonización de la raíz [34],
capacidades de PGP (producción de IAA y
ayudando a la planta a combatir el estrés osmótico y
solubilización de fosfatos), siendo candidatas para
el estrés provocado por los metales presentes. Es
ser bioinoculante en maíz y poder contribuir en el
por ello, que actualmente, las investigaciones se han
crecimiento de esta planta en un suelo salino [40].
centrado en la optimización de los medios de
La capacidad de biosorción de metales por EPS
cultivo para la sobre producción de EPS como el
producidos por bacterias halófilas, como el género
caso de la cepa de Halobacillus sp. EG1HP4QL,
36
Artículo de revisión
investigado,
500 mM de NaCl [36], así mismo internaliza el Na+
Alianzas y Tendencias - BUAP, Vol. 5, No. 17
Halobacterium y la cianobacteria Aphanothece
los suelos se puede encontrar en forma de FeSO4 y
halophytica, han mostrado resultados eficientes en
AlSO4, estas moléculas secuestran Fe y Al
la remoción de Zn2+ y Mn2+, empleando medios de
quedando biodisponible el As, el cual puede salir
cultivo con NaCl hasta del 6%. En las bacterias
del sistema o absorberlo la planta en cuestión [45],
Gram-positivas se ha reportado principalmente este
para el caso específico de Pseudomonas fluorecens
mecanismo de resistencia contra los metales [41].
se ha observado que la producción de sideróforos
Las cepas Kocuria flava AB402 y Bacillus
confiere mayor resistencia al As en específico al ion
vietnamensis AB403 son ejemplos de la aplicación
As3+, esto se debe probablemente a que la enzima
potencial de bacterias halófilas con actividad PGP
que oxida el As3+ a As5+ es la arsenito oxidasa, la
(mediante la producción de IAA y sideróforos,
cual requiere como cofactor hierro [46], este mismo
síntesis de EPS y formación de biopelícula) y
fenómeno se ha presentado en Staphylocococus
resistentes a ambas formas de As para la
aureus y podría tener un papel en el ciclo
biorremediación de este metaloide en rizosfera de
biogeoquímico del As [47].
suelos salinos, evitando su traslocación en plantas
La producción de ácidos orgánicos por actividad
[42]. Otras investigaciones se han enfocado en las
bacteriana ha ayudado también a la remediación de
poblaciones microbianas endófitas, donde se han
algunos suelos. En un estudio en el que se empleó a
encontrado bacterias del género Bacillus, el cual se
Pseudomonas,
ha aislado de Pteris vittata y P. multífida,
concentraciones de Pb, debido a la producción de
presentando características de PGP y estas sean
ácidos orgánicos; como el ácido cítrico, el cual tiene
posiblemente las responsables de llevar a cabo la
la función de ser un quelante de origen natural para
traslocación de As debido a que presentaron una
algunos metales [48]. En otros estudios se ha visto
tolerancia de 10 mM de As5+, de la misma manera
la necesidad de adicionar algunas fitohormonas
se ha reportado que estas bacterias pudieran tolerar
como el ácido abscísico, el cual pueden metabolizar
otros metales como Pb2+, Cd2+ y Cu2+, debido a que
las bacterias presentes en la rizosfera de las plantas
presentan algunos genes de resistencia para estos
como Rhodococcus qingshengii y disminuir los
metales [43, 44]. En estas mismas plantas se ha
niveles de Cd2+, Ni2+ y Zn2+ en suelos, además de
observado que la comunidad microbiana de la
promover la traslocación de estos en plantas de
rizosfera presenta una alta actividad de producción
Arabidopsis [49]. En otros casos, son las mismas
de sideróforos propiciando el aumento de la
bacterias quienes logran sintetizar estas moléculas
biodisponibilidad del As, ya que este metaloide en
como en el caso del ácido indol acético (IAA), el
lograron
disminuir
las
Artículo de revisión
37
se
Alianzas y Tendencias - BUAP, Vol. 5, No. 17
se
ha
como
cofactor para alguna subunidad de la enzima
Exiguobacterium aurantiacum y Bacillus firmus
cromato reductasa [54, 55]. Entre los géneros que
produciéndose en presencia y ausencia de Pb. En la
han presentado esta característica de reducción del
inoculación de estas bacterias en plantas de interés
Cr6+ a Cr3+ son: Nesterenkonia, Virgibacillus y
comercial como el maíz se ha observado que la
Planococcus [56, 57, 58]. Por otro lado, el género
concentración de Pb disminuye notablemente en
Halomonas
comparación con plantas no inoculadas con estas
características de PGP como producción de IAA
bacterias [50]. Estos ambientes han propiciado que
(152.5-167.3 µg mL-1) y solubilización de fosfatos
las
en presencia de 15% de NaCl, estas mismas
bacterias
mostrando
detectado
estén
en
en
bacterias
constante
características
han
presentado
actividades se evaluaron en presencia de metales
anterioridad y el caso de la promoción de
como Co, Ni, Hg y Ag tolerando de 0.03 a 1 mM de
crecimiento vegetal no es la excepción, un ejemplo
estos metales [59]. Por otro lado, las bacterias
de ello es lo reportado para el género Rheinheimera
Gram-negativas
sp. el cual actualmente produce hasta 250 μg mL-1
Chromohalobacter tienen mecanismos para el
de IAA en condiciones de estrés salino [51].
secuestro del metal por proteínas periplásmicas
Del género Halomonas se han reportado cepas con
[60].
amplio
resistir
como
Halomonas
y
metales.
El
La plata es uno de los metales que ha tomado
la
D
importancia y para su tratamiento se han empleado
perteneciente a este género mostró una remoción del
bacterias halotolerantes, en uno de los estudios
80% de Pb con 10% de NaCl y un 60% de Cd con
reportados, el objetivo fue reducir este metal a su
una salinidad del 1% de NaCl [52]. Por otra parte,
forma coloidal, la cual es la menos tóxica, para lo
cepas de este género han mostrado una gran
cual utilizaron la enzima nitrato reductasa de B.
eficiencia en la biotransformación de Cr6+, al
licheniformis.
asociarse al crecimiento de la bacteria [53], lo que
haloarqueas como Halococcus y Haloferax, las
hace más eficiente este proceso, ya que efluentes
cuales
con alta salinidad se han contaminado con este
específicamente a este metal [61, 62, 63].
metal. La actividad de reducción aumentó en
Otros estudios se han enfocado en aislar cepas que
presencia de Mn2+, Cu2+ y Pb2+, la actividad
presenten multiresistencia a metales [64], se reportó
sinérgica del Cu2+ en la reducción de Cr6+ se puede
que, una cepa de Halomonas presenta resistencia a
deber a que este metal puede funcionar como un
Cu debido al gen copAU y puede crecer en
exopolisacárido
para
reportadas
Halobacillus
con
potencial
no
adaptación
y
sintetizado
por
cepa
38
También
presentan
se
proteínas
han
que
empleado
se
unen
Artículo de revisión
cual
Alianzas y Tendencias - BUAP, Vol. 5, No. 17
presencia de As y Pb empleando otros mecanismos
Bacillus y Burkholderia, al estar presentes en suelos
diferentes a transportadores de membrana como:
salinos y asociados a una planta aumentan la
arsC y pbrT respectivamente. Este género ha
presencia de prolina en la planta, el cual es un
tomado igual un papel importante en el ciclo
osmoprotector [70, 71]. Estos géneros bacterianos
biogeoquímico del As, porque presenta oxidación y
de microorganismos halotolerantes se han visto
reducción de este metaloide, se ha visto que obtiene
distribuidos en la rizosfera de las plantas y su
la energía a partir de la oxidación fosforilativa de la
actividad de promoción de crecimiento vegetal
glucosa y también puede generar una vía alterna
depende mucho del medio en el que se encuentren
hacia la vía del glioxalato [65], lo que ayuda a que
[72]. Como se mencionó anteriormente, los
este tipo de microrganismo se pueda utilizar en
microorganismos halófilos se encuentran presentes
zonas costeras contaminadas con este metaloide.
en los tres dominios de vida, dentro de las Archaea,
También se ha encontrado en esta bacteria que la
el género Haloferax se ha demostrado tiene el
internalización de arsénico se lleva a cabo mediante
potencial para reducir la concentración de iones de
transportadores de fosfatos Pit y pts [66, 67], existe
Pb2+, Cr6+, Zn2+ y Ni2+ en presencia de altas
la hipótesis que a bajas concentraciones de As estos
concentraciones de salinidad (2-3 M NaCl) a través
trasportadores ingresan indiscriminadamente P o As
de la biosorción mediada por la síntesis de
[68].
exopolisacáridos [73].
Los sitios salinos también pueden albergar bacterias Herramientas ómicas en el estudio de la
que no se han descrito con anterioridad o que se han
resistencia a metales y promoción de crecimiento
descrito y presentan características que no se han
vegetal
reportado aun, como el caso de la especie de tamaricis
descrita
por
Zhao
En la actualidad, las investigaciones basadas en el
y
uso
colaboradores [69], esta especie proviene de una
y
extremófilos para sobrevivir en estos ambientes
moléculas osmoprotectoras que también se pueden promoción
proteómica
que utilizan los microorganismos mesofílicos y
asociadas a plantas pueden inducir la formación de
de
transcriptómica,
(genómica,
permitido evidenciar las adaptaciones moleculares
como: Mn2+, Cu2+, Cd2+, Fe2+ y Pb2+. Las bacterias
factores
ómicas
metabolómica), así como el análisis de datos ha
demostró la resistencia de esta especie a metales
como
herramientas
metagenómica
halófita conocida como Tamarix chinensis Lour, se
considerar
de
[73].
de
La secuenciación de genomas y metagenomas ha
crecimiento vegetal como los géneros Arthrobacter,
proporcionado información sobre el potencial de los
39
Artículo de revisión
Salinicola
Alianzas y Tendencias - BUAP, Vol. 5, No. 17
extremófilos en la biodegradación/biorremediación
crecimiento vegetal resistentes a metales, como la
de xenobióticos mediante la actividad de genes
cepa Arthrobacter sp. PGP41, la cual es una
presentes en un proceso de biodegradación [74]. Un
bacteria resistente a Cd2+ aislada a partir de la
ejemplo de ello es Oleispira antarctica bacteria
rizosfera
psicrofílica e hidrocarbonoclasta que presenta tres
hiperacumuladora de cadmio. El genoma de la cepa
genes similares a AlkB en su genoma para la
PGP41 presenta genes candidatos relacionados con
biodegradación de alcanos, así como varios genes
actividades de promoción de crecimiento vegetal
para resistencia a los metales, lo que indica que esta
como solubilización de fosfatos, fijación de
bacteria puede sobrevivir en ambientes fríos,
nitrógeno, síntesis de sideróforos, entre otras [76].
contaminados con petróleo y metales [74]. En el
Pantoea agglomerans C1 es otro ejemplo, es una
caso de Chromohalobacter israelensis, Halomonas
bacteria aislada de la filosfera de lechuga con
zincidurans y H. xinjiangensis se investigaron
actividad PGP, de la cual se ha secuenciado su
posibles
Hg,
genoma revelando, además de la presencia de genes
encontrando que H. zincidurans pudo tolerar hasta 1
asociados a su actividad PGP, genes codificantes
mM de HgCl2, C. israelensis toleró hasta 0.5 mM
para ATPasas transportadoras/ translocadoras de Pb,
de HgCl2 y H. xinjiangensis no pudo crecer en
Cd, Zn y Hg (cueR-CopA), resistencia a As (operón
presencia de Hg. H. zincidurans presentaba más de
arsRHBC, arsR-acr3), Co, Zn (cusCFBA_cusSR,
un conjunto de genes para este metal mientras que
czcAC), Cu (copABCD_pcoR) lo que la vuelve una
H. xinjiangensis solo presentaba una enzima
bacteria con gran potencial como PGP en suelos
mercurio
contaminados con metales [77].
reductasa,
de
la
resistencia
cual
no
al
era
lo
Solanum
nigrum,
una
planta
suficientemente eficaz para tolerar la presencia del
El análisis del genoma de la cepa STB1 de Bacillus
metal en el medio [75].
megaterium mostró la presencia de elementos
Además de proporcionar información sobre la
génicos involucrados en la tolerancia a estrés
biodegradación
la
osmótico (transportadores de Na+ y Cl-, biosíntesis
secuenciación de genomas sin duda es hoy en día
y transporte de osmolitos), resistencia a metales
una poderosa herramienta que ha permitido
(transportadores para Zn2+, Co3+, Cu2+, Cd2+, Mn,
clasificar
Ni2+, As5+, Cr6+, F-, y reductasas para As5+ y Cr6+),
de
compuestos
taxonómicamente
orgánicos,
microorganismos
aislados a partir de muestras ambientales. A través
degradación
de este enfoque se han logrado ensamblar genomas
involucradas en la degradación de mesotriona,
de bacterias con capacidad de promoción de
arildialquilfosfatasas
40
de
xenobióticos
para
la
(nitroreductasas
degradación
de
Artículo de revisión
mecanismos
de
Alianzas y Tendencias - BUAP, Vol. 5, No. 17
insecticidas organoforforados), y actividades PGP
proteína CupC; la cual confiere residencia para
(biosíntesis de IAA, citoquinina, producción de
cobre. Se observó que esta proteína tenía la
poliamina,
gamma-
capacidad de unirse también a Au3+ [81], esta
aminobutírico), características que hacen de la cepa
especie también ha mostrado resistencia a Pt
STB1 candidata para su uso en técnicas de
asociado a megaplasmidos, al realizar estudios
agricultura sustentable [78].
transcriptómicos
Algunas otras ramas como la metabolómica han
citocromos c y a transglicosiladas y disminuyeron la
servido de herramienta para ayudar a entender el
expresión de proteínas que intervienen en la
comportamiento de estos microorganismos bajo
conjugación y la formación de pili y la pérdida de
condiciones
de
estrés,
producción
de
los
de
ácido
aumentó
la
expresión
de
observándose
que
la
un plásmido [82]. La sal puede provocar que se
metabolitos
depende
estimulen mecanismos de resistencia que no se han
principalmente de la especie de microorganismo.
reportado con anterioridad, como lo observado en
Como el caso de las cepas de Halomonas
Xanthomonas citri subsp. citri, la cual al estar en
hydrothermalis VITP9, Bacillus aquimaris VITP4,
presencia de 0.25 M de NaCl perdió factores de
Planococcus maritimus VITP21 y Virgibacillus
virulencia, pero aumentó la producción de formar
dokdonensis VITP1, las cuales al estar en presencia
biopelícula y desarrolló proteínas de protección
de sal presentan la acumulación de diaminoácidos
asociadas a este tipo de estrés [83], indicando que
como Nε-acetil-α-lisina y Nδ-acetilornitina, y de
las
solutos
adaptativos.
compatibles
como
ectoina,
prolina,
bacterias
tienen Algunas
numerosos
mecanismos
investigaciones
ya
han
glutamato y glicinbetaina [79]. También otros
combinado estas dos herramientas (metabolómica y
estudios metabolómicos se han enfocado en como
proteómica), enfocándose en qué efectos tienen las
los metales provocan daño a las células bacterianas
bacterias sobre las plantas. El género Pseudomonas
y como esto afecta su asimilación de fuentes de
puede llegar a aumentar la tasa de fotosíntesis, la
carbono, observando que algunos metales como el
producción de fitohormonas y de metabolitos, al
Al es más toxico que el Cu esto cuando se expuso a
igual que el aumento en la síntesis de proteínas que
estos metales a Pseudomonas pseudoalcaligenes
ayudan a la resistencia al estrés como sucedió con
[80]. En el caso de los metales también se han
plantas de maíz inoculadas con esta bacteria [84].
hecho estos estudios de proteómica como en el caso
Esta misma bacteria se ha utilizado en cultivos de
de la especie de Cupriavidus metallidurans, la cual
canola donde se ha observado un efecto positivo en
al estar en presencia de Au3+, ésta expresó la
la resistencia a la sal y aumentando las proteínas
41
Artículo de revisión
metabolismo
Alianzas y Tendencias - BUAP, Vol. 5, No. 17
relacionadas con la glicolisis, el ciclo de los ácidos
hacen falta investigaciones que integren las
tricarboxilicos y metabolismo de aminoácidos [85].
diferentes herramientas ómicas sobre el efecto que
Algunas
presenta la salinidad sobre la presencia de metales u
actinobacterias
como
Arthrobacter
endophyticus y Nocardiopsis alba, han provocado
otros contaminantes tóxicos.
estos mismos efectos en Arabidopsis thaliana CONCLUSIONES
permitiendo que crezca en presencia de sal y
La presente revisión se enfocó en plantear el
además con estudios transcriptómicos se encontró
panorama actual sobre la problemática de la
que probablemente algunas rutas metabólicas como
salinización de los suelos, así como la presencia de
la síntesis de carotenos, nitrógeno y glicerolípidos
contaminantes (metales) tanto a escala global como
ayuden a mitigar el estrés en esta planta inoculada
en el territorio nacional. Esta problemática se
con estas bacterias [86]. la
importancia
de
la
presenta en zonas áridas o desérticas y en suelos
meta-
agrícolas donde las prácticas de cultivo no son
transcriptómica, metaproteómica y metabolómica en
adecuadas, lo cual plantea un reto para las próximas
los estudios de biorremediación ambiental ha
décadas debido al aumento exponencial de la
destacado por reflejar respuestas a diferentes
población mundial. En estos ambientes se pueden
factores en los perfiles de expresión génica, en el potencial
de
una
comunidad
en
un
encontrar diversos microorganismos denominados
área
halófilos pertenecientes a los tres dominios de vida,
contaminada, y con la fiabilidad de en qué
siendo predominante la presencia de arqueas y
momento, cómo y qué microorganismos están
bacterias las cuales pueden presentar mecanismos
funcionando, proporcionando un monitoreo rápido y
de adaptación a elevadas concentraciones de
sensible de la respuesta de la microbiota a los
salinidad, así como a metales y, presentar
cambios en los sitios contaminados, la temperatura,
características de promoción de crecimiento vegetal,
la salinidad, el pH, los niveles de O2, así como las
lo que los coloca en el centro de atención para la
alteraciones en la composición xenobiótica. La
búsqueda de nuevos productos naturales, nuevas
metabolómica es otro enfoque que puede confirmar
estrategias en la recuperación
vías metabólicas basadas en la identificación de subproductos
generados
por
de ambientes
integrando la información obtenida a través del uso
actividades
de técnicas ómicas o como parte de una forma de
enzimáticas, que permiten el monitoreo directo de la
agricultura sustentable de los suelos afectados por
degradación y/o metabolismo de un determinado
este tipo de alteración.
compuesto xenobiótico [74]. Sin embargo, aún
42
Artículo de revisión
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de CONACyT para su estancia posdoctoral. M. S.
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Vásquez-Murrieta
nayarit/FOLLETOS%20Y%20MANUALES/F
agradece
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ArtĂculo de revisiĂłn
Alianzas y Tendencias - BUAP, Vol. 5, No. 17