Barbastella 6 (1) by Barbastella

Barbastella

Revista Científica de Investigación en Quirópteros Scientific Journal of Bat Research

Barbastella es una revista anual que tiene como objetivo principal ser una plataforma para dar a conocer estudios sobre quirópteros. La revista pretende dar cobertura a estudios llevados a cabo en cualquier localidad del mundo. Se pretende dar visibilidad a estudios realizados con rigor científico pero considerados de ámbito local por las revistas internacionales. Asimismo, se espera poder dar cabida a información sobre proyectos destacados y hallazgos de interés en el territorio. Barbastella is an annual journal that wants to provide a platform to publicize studies on bats. The journal aims to cover research carried out in all over the world. It aims to give visibility to studies conducted with scientific rigor, but considered as local by international journals. Also, we expect to accommodate data about major research projects and findings in the territory.

Carles Flaquer Sánchez Presidente de la SECEMU

Barbastella 6 (1) 2013

Bridges over the troubled Conservation of Iberian Bats

Barbastella 6 (1) ISSN: 1576-9720 SECEMU

Open Access

www.secemu.org

Bridges over the troubled Conservation of Iberian Bats Francisco Amorim1,5*, Pedro Alves2,3, Hugo Rebelo1,4 InBIO/CIBIO, Centro de Investigação em Biodiversidade e Recursos Genéticos, Campus Agrário de Vairão, R. Padre Armando Quintas, 4485-661 Vairão (Portugal) 2 Plecotus – Estudos Ambientais Unipessoal, Lda. Rua de Ansião, nº1, 1º dto 3100-474 Pombal, (Portugal) 3 Escola de Ciências e Tecnologia, Universidade de Évora, Largo dos Colegiais 2, 7004-516 Évora, (Portugal) 4 School of Biological Sciences, University of Bristol, Woodland Road, Bristol BS8 1UG, (UK) 1

* Corresponding author e-mail: famorim@cibio.up.pt DOI: http://dx.doi.org/10.14709/BarbJ.6.1.2013.01 Spanish title: Puentes en la problemática conservación de los murciélagos Ibéricos

Abstract: In the last decades the availability of roosts has been one of the major limiting factors in bat

conservation. Several human-made structures mimic the conditions occurring in natural roosts allowing the maintenance of bat populations and in some cases, even their range expansion. In the USA and Europe several bridges have been reported to be used by bats as roosts. We surveyed 52 bridges in Northeastern Portugal and found that 28 bridges were used by bats from 16 species. Most species seem to use bridge crevices, but cave dwellers were also observed in box girders. At least 3145 individuals were found roosting in crevices, most of which were identified as Tadarida teniotis. A total of 728 individuals were captured in 8 different bridges. T. teniotis was the most common species since it was the target species of these captures. The observed sex bias toward females suggests that bridges are often used as breeding colonies. Signs of swarming and mating were also observed in September and October. Our results confirm that modern bridges can play an important role in bat conservation even contributing to range expansions.

Introduction

Jones et al. 2007). The loss of natural roosts due In the last decades, the availability of roosts has to land use change has increased importance of been one of the major limiting factors in bat artificial roosts, and in some cases the latter are conservation (Hutson et al. 2001). Optimal roosts essential for the survival of many bat species (Bat provide shelter and reduce individual metabolic Conservation Trust 2012). costs while supplying suitable conditions for In USA out the use of bridges by bats as day or night bats’ annual cycle, including the harbouring of roosts has been reported several times (Keeley & hibernation and nursery colonies (Speakman et al. Tuttle 1999; Adam & Hayes 2000; Mcdonnell 1992; Webb et al. 1995), and also protect bats from 2001; Feldhamer et al. 2003; Hendricks et al. predators (e.g. Russo et al. 2007)). Several human2005; Geluso & Mink 2009). Twenty-eight of the made structures mimic the conditions occurring in 47 bat species occurring in the USA are known to natural roosts (Altringham 1996). These structures use bridges and culverts as day and/or night roosts allow the maintenance of bat populations and in (Keeley & Tuttle 1999; Hendricks et al. 2005; some cases, even their range expansion (Rodrigues Geluso & Mink 2009), with Tadarida brasiliensis et al. 2003): clear examples are mines and cellars being the most abundant and the most widespread which frequently provide suitable roosting species. Twenty-five of these species are listed as conditions for cave-dwelling species (MitchellBarbastella 6 (1) 2013

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Fig. 1 – Bridges known to be occupied in mainland Portugal (A) and highlight of the study area showing bridges that are occupied and those that are not (B) and bridges where bats were captured (C).

“low concern” and three are threatened (IUCN 2012). Guidelines for bridge maintenance taking into account the presence of bat colonies have been developed by a number of conservation agencies (Keeley & Tuttle 1999; NCHRP 2005). These reports are an example of how bridges are carefully considered for the conservation of bats in the U.S.A.

Fig. 2 – Trap specifically designed to capture bats roosting in bridges.

In Europe, studies regarding the use of bridges as roosts by bats are less common and usually concerning old stone bridges (Rolandez & Pont 1986; Shiel 1999; Keeley 2007; Masterson et al. 2008). Nonetheless, there are a few studies regarding the presence of bats in more modern bridges (Ibañez & Pérez-Jordá 1998; Dietz 2006; Pysarczuk & Reiter 2008; Hartman & Herold 2010). In these studies, 32 of the 47 known European species were found roosting in bridges (Dietz et al. 2009; Marnell & Presetnik 2010): Myotis spp. seem to be the most common, especially Daubenton’s bats (Myotis daubentonii),

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Table 1 â&#x20AC;&#x201C; List of species found roosting in bridges in Portugal, with the bridge part where they were found and conservation status in Portugal (Cabral et al. 2005), Spain (Palomo et al. 2007) and worldwide (IUCN 2012). (*) Species recently reclassified for which conservation status has not yet been assessed. Species

Part of Bridge used

Rhinolophus ferrumequinum Rhinolophus hipposideros Myotis escalerai* Myotis myotis Myotis daubentonii Pipistrellus pipistrellus Pipistrellus pygmaeus Hypsugo savii Eptesicus serotinus Eptesicus isabellinus* Nyctalus leisleri Nyctalus lasiopterus Barbastella barbastellus Plecotus auritus Plecotus austriacus Tadarida teniotis

Box girder Box girder Crevices crevices, box girder Crevices Crevices Crevices Crevices Crevices Crevices Crevices Crevices Crevices Crevices crevices, box girder Crevices

Status (Portugal) VU VU

Status (Spain) NT NT

Status (IUCN)

VU LC LC LC DD LC

VU NA NT

LC LC LC LC LC LC

DD DD DD DD LC DD

NT VU NT NT NT NT

LC NT NT LC LC LC

LC LC

but Pipistrellus spp., Eptesicus spp. and Plecotus bridges could be as relevant for bat conservation in spp. among others, also roost in these structures. Europe as in the U.S.A. In Europe, guidelines for the consideration of bat colonies in bridge maintenance are less common than in U.S.A.: the Eurobats Publication Series no 4 (Marnell & Presetnik 2010) has devoted a chapter to this subject, and France, Germany and U.K. also have some guidelines (Lemaire & Arthur 2002; Mitchell-Jones & McLeish 2004; Dietz 2006; CREN-MP 2009; Laviolle et al. 2011). Yet, the occurrence of very large colonies is still not acknowledgeable raising the question of whether

In Portugal, the presence of bats roosting in bridges are very scarce and has been reported occasionally and never dealt with by specific surveys (Rainho et al. 1998; Bekker et al. 2004; Alves et al. 2008). However, in 2010, during an environmental assessment study of a highway in North-eastern Portugal, a large number of Tadarida teniotis was found roosting in crevices from several bridges (Reis & Rufino 2012).

Fig. 3 â&#x20AC;&#x201C; Number of individuals captured per square meter of net during the study and total. Barbastella 6 (1) 2013

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Fig. 4 – Tadarida teniotis sex ratio during the study and total (F – Female, M – Male).

We developed two different approaches to confirm the use of bridges by bat species. On one hand, we made systematic searches for bat roosts in bridges of North-eastern Portugal, using binoculars and a videoscope. In parallel, because T. teniotis is a species with a large knowledge gap, we surveyed colonies in bridges from the same region, using a trap specifically designed for this purpose. In this paper, we show the first results.

Materials and Methods The majority of the results presented in here are from a specific project running since 2012 to study bats roosting in bridges in North-eastern Portugal at coordinates 41º20’N and 7ºW (see Highlight Area in Fig. 1) though other findings obtained in mainland Portugal are also presented.

Bridge surveys

Captures We developed a special trap to increase the capture efficiency of bats roosting in bridge crevices. The trap consists of a steel frame that can be secured to the bridge rails or walls. This system can be easily assembled by two operators and the capturing surface is adjustable by moving vertically up to two mist-nets. Length is also adjustable and in our case up to three sections of 12 meters could be assembled (Fig. 2). In 2012 this trap was assembled in 37 nights in a total of 4982 m2 of nets. Trapping sessions lasted since sunset till dawn.

Data analysis For analysis purposes, we only considered results from captures, namely number of bats captured and sex composition for T. teniotis.

Preliminary data analysis revealed that data were neither homogeneous nor normally-distributed, even after transformation. Therefore, we used non-parametric tests specifically Kruskall-Wallis test and Chi-square test (Dytham 2011). Both for Kruskall-Wallis and Chi-squared tests the null hypothesis was rejected when p was less than 0.05 (Dytham 2011). Kruskall-Wallis test was used to test for differences in the number of bats captured Whenever possible we also surveyed box girders between months, while Chi-squared test was used to search for bats or evidence of their presence (i.e. to check whether sex composition in T. teniotis droppings). captures was random. We searched bats roosting in crevices from under the bridges using binoculars (Bushnell Powerview, 10x50mm, 6m minimum focus, 114m field of view) or from the top of the bridges using a videoscope (16mm 0lux camera, with 1.9m total length and a 2.36’’ color wireless LCD, from OH!Haus). The searches were made at both sides of each bridge, along its full length.

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Table 2 â&#x20AC;&#x201C; Bridges surveyed using binoculars and videoscope where bats were found showing species and number of individuals. Bridge Bridge 01 Bridge 02 Bridge 03 Bridge 04

Species Pipistrellus spp. T. teniotis T. teniotis T. teniotis Eptesicus spp.

Number individuals Undetermined 5 45 Undetermined Undetermined

Bridge 06

Pipistrellus spp. T. teniotis T. teniotis

Undetermined 83 164

Bridge 07

Eptesicus spp.

Unidentified T. teniotis

3 368

Bridge 08

Eptesicus spp.

Bridge 09 Bridge 10

Unidentified Eptesicus spp. T. teniotis T. teniotis

4 2 Undetermined 73

Unidentified T. teniotis

1 432

Pipistrellus spp.

994

Unidentified T. teniotis

2 128

Bridge 13

Pipistrellus spp.

550

Bridge 14

Unidentified Eptesicus spp. T. teniotis

2 41 109

Eptesicus spp.

113

Bridge 05

Bridge 11

Bridge 12

Bridge 15

Results

Bridge survey

We monitored a total of 52 bridges during 2012 in North-eastern Portugal, 28 of which were confirmed to be used by bats while 24 did not show any signs of occupation (Fig. 1). Additionally, another six bridges surveyed during other studies were reported to be used by bats (Fig. 1). Overall, 16 species were found in bridges (Table 1), mostly in bridge crevices. Some bridges also have a box girder which is mostly used by cave dwellers, since it mimics conditions occurring in underground roosts.

We surveyed 29 bridges using a videoscope and 23 more with binoculars: although some of them were already known to be used by bats we could obtain a more precise estimate of the number of individuals roosting in the crevices and locate new colonies. This method allowed to detect bat presence in eight new bridges. At least 3145 individuals were found in crevices using the videoscope, 1967 of which were identified as T. teniotis, 1544 as Pipistrellus spp. and 116 as Eptesicus spp. (Table 2). Due to logistic constraints visiting box girders was not always possible, nonetheless in the four

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that were surveyed, bat presence was confirmed either from direct observation of individuals or by the presence of droppings. Cave-dwellers (R. ferrumequinum, R. hipposideros and M. myotis) were the most common species roosting in these structures.

Captures In 2012 we captured a total of 728 individuals in eight different bridges, most of which were identified as Tadarida teniotis. Although this was the target species, Pipistrellus and Eptesicus species were also frequently captured. In September the number of individuals captured by net area was highest (0.25 individuals/m2) whereas in the other months capture rates were similar (0.12-0.15 individuals/m2) (Fig. 3). However this difference was not statistically significant (H = 3.7, n = 36, p = 0.59). In September T. teniotis was captured on all nights, with a dawn peak when we observed bats entering and leaving the roost. Similarly, for the other species the majority of the individuals were captured when leaving, or returning to the roosts. However, Myotis escalerai was never captured leaving the roosts and on two occasions they were captured in groups (5-15) trying to enter the roosts late at night. Myotis myotis (16 males) was captured in four different bridges. In September we captured five Hypsugo savii (3 males and 2 females) in the same place.

made structures can play an important role in bat conservation. Such importance is supported by the high number of species roosting in bridges some of which are classified as threatened in Portugal (R. ferrumequinum, R. hipposideros and M. myotis) and others as Data Deficient (H. savii, N. leisleri, N. lasiopterus, B. barbastellus, P. auritus and T. teniotis) (Cabral et al. 2005). Apart from the findings within our research, scattered observations in mainland Portugal made it possible to confirm that bats seem to use bridges throughout the country. This pattern coupled with observations of bats also roosting in Spanish bridges (Ibañez & Pérez-Jordá 1998) suggests that this behaviour is widespread in the Iberian Peninsula.

Not only have the survey methods we applied proven highly effective in detecting the presence of bats in bridges, but also to monitor bat colonies roosting in these structures and to capture individuals. Inspection under the bridges with binoculars is effective to detect the presence of bats but it is influenced by the numbers of accesses and rarely makes it possible to inspect the total length of the bridge. On the other hand, walking on top of the bridges with a videoscope to look into the crevices allowed us to determine the specific areas where bats were roosting and estimate colony size. The use of the videoscope was highly efficient to identify larger species such as T. teniotis and Eptesicus spp., but the performance was lower for When considering Tadarida teniotis alone, a smaller ones. The use of the trap we specifically sex bias was observed toward females, overall designed to capture bats roosting in crevice 433 females vs. 192 males were capture (Fig. 4) bridges was also highly effective, and when used and Chi-square test confirmed that the number in combination with the videoscope it significantly of captures for both sexes was not random (χ² = increased the number of captures by locating the 55.83, df = 1, p < 0.00). A gradual decrease in colonies prior to trapping. males’ was observed between May and August with the latter month corresponding to the lowest Despite the high species richness observed, creviceproportion of males relative to females (18%). In dwelling species, particularly T. teniotis, seems to October there was a considerable increase in the dominate in these human-made structures. This is proportion of males (39%; Fig. 4). Only in May not surprising because some bridges show many the proportion of males and females was close to suitable crevices. The high number of individuals what would be expected if random (χ² = 1.23, df = from the genus Pipistrellus found was mainly due 1, p < 0.27), while the values observed in August to the presence of large colonies roosting in two were the further away from random (χ² = 58.84, df bridges (Bridges 12 and 13, Table 2) near one of the main villages in the research area. Since these = 1, p < 0.00). species are highly related to human presence (Dietz et al. 2009) bridges near town centres may tend to host larger Pipistrellus colonies. Discussion The high number of bridges used by bats as roosts we found indicates that such human-

The presence of box girders in some bridges can also present an opportunity for cave-dwelling species.

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Unfortunately, due to logistic constraints we were not able to visit all the box girders. However, presence was confirmed in the ones that were surveyed, and although the number of individuals was low, the amount of droppings found suggested that these roosts are frequently used. Although we did not find species such as Miniopterus schreibersii in the box girders their suitability for other cavedwelling species should not be disregarded, since these structures seem to mimic cave roosts. In Southern Italy, during a radiotracking study (Russo et al. 2002) a large summer colony was found in one of these structures crossed by a water conduit, including Rhinolophus euryale, Myotis capaccinii, Myotis emarginatus and Miniopterus schreibersii (D. Russo, pers. comm..).

where mountains ridges and deep valleys are more common. The ability of some of those species to colonize artificial roosts and particularly bridges can allow them to expand their range to areas where they were previously absent or rare due to the scarcity of natural roosts (Marques et al. 2004).

Conservation implications

Nowadays, natural roosts are under constant pressure (disturbance or alteration) due to human activities: artificial roosts such as bridges might thus play an important conservation. This is particularly relevant for crevice-dwellers, for which creating artificial roosts that mimic natural ones is difficult. Roosting in such artificial structures do not seem The disproportionally higher number of T. Teniotis to cause stress to bat populations, as shown for T. females observed in bridges suggests that these brasiliensis (Allen et al. 2011). are used as breeding roosts albeit no juveniles or newborns were recorded. The gradual decrease in Our results show that some bridges are colonized the proportion of males between May and August while others are not: our current research is now could result from the dispersal of juvenile males. trying to detect which features promote the use of In September, when males were more common, bridges. Unveiling the environmental variables they were observed flying in and out of the roosts selected by the different species roosting in bridges during all night – possibly swarming behaviour is paramount to implement effective management (Rivers et al. 2006; Glover & Altringham 2008). policies and guidelines. Furthermore, in October a small number of females showed mating plugs, a common strategy used by Acknowledgements males of different animal groups (Baer et al. 2001; Herberstein et al. 2012), including bats and other Thanks to Pedro Beja for all the support on this mammals (Phillips & Inwards 1985; Keeley & project; Fundação para a Ciência e Tecnologia Keeley 2004; Munroe & Koprowski 2012), which (LTER/BIA-BEC/0004/2009); EDP - Energias de indicates that mating had already occurred. The Portugal for funding; Ascendi and EP - Estradas groups of M. escalerai that were captured on two de Portugal for dealing with all the authorizations different occasions trying to enter the crevices late to survey and capture bats in bridges; AES – in the night, yet never leaving, suggest that this Associação dos Espeleólogos de Sintra and to all species can use bridges as night roosts. Individual the field team, specially Helena Santos, Vanessa M. myotis males roosting in bridges during summer Mata and Luís Silva. seems to be common for the Mediterranean region (Dietz et al. 2009).

References

Besides remarking the conservation importance of bridges, our results also show that bridges can offer excellent research opportunities to collect Adam, M. D., & Hayes, J. P. 2000. American Society of Mammalogists Use of Bridges as data on species that are traditionally overlooked Night Roosts by Bats in the Oregon Coast due to the difficulties inherent to their study, e.g. Range. Journal of Mammalogy 81:402–407. crevice-dwellers such as T. teniotis or H. savii whose ecology and behaviour are poorly known. Allen, L. C., Turmelle, A. S., Widmaier, E. P., Hristov, N. I., McCracken, G. F. & Kunz. Under natural conditions, crevice-dwelling bats T. H. 2011. Variation in Physiological mostly occur in mountainous areas or even in Stress between Bridge- and Cave-Roosting sea cliffs that provide suitable roosting sites (Bat Brazilian Free-Tailed Bats. Conservation Conservation Trust 2012). Therefore, in Portugal Biology 25:374–381. Retrieved March 30, those species are more concentrated in the north Barbastella 6 (1) 2013

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Bridges over the troubled Conservation of Iberian Bats

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Barbastella barbastellus (Schreber, 1774) en minas del Norte de Portugal: ¿un caso de “swarming”?

Barbastella 6 (1) ISSN: 1576-9720 SECEMU

Open Access

www.secemu.org

Barbastella barbastellus (Schreber, 1774) en minas del Norte de Portugal: ¿un caso de “swarming”? Paulo Barros1*, Luís Braz2 Laboratorio de Ecología Aplicada, CITAB— Centro de Investigación y Tecnologías Agroambientales y Biológica. Universidad de Trás-os-Montes y Alto Douro, 5000-911 2 Rua do Vale, n.º 283, Borbela. 5000-063 Vila Real (Portugal) 1

*Correo electrónico del autor: pbarros@utad.pt DOI: http://dx.doi.org/10.14709/BarbJ.6.1.2013.02 English title: Barbastella barbastellus (Schreber, 1774) in mines from North Portugal: ¿a case of “swarming”?

Abstract: This study investigated the visitation of an underground site by bats during the “swarming”

season (September and October) of 2009, 2011 and 2012, in a mine located in the Northeast Portugal (Vila Cova mine, 850 m a.s.l.). A total of 79 bats were captured, representing 12 of the 25 bat species identified in Portugal Continental. The Western Barbastelle (Barbastella barbastellus) was the most predominant species, with 31,6% of the captures. Although the relative low number of specimens captured, the species composition and their conservation status were significant due to the presence of Critical Endangered species (Rhinolophus euryale and Myotis blythii), Vulnerable species (Rhinolophus ferrumequinun, Rhinolophus hipposideros, Myotis myotis, Myotis escalerai and Miniopterus schreibersii) and species with Data Deficient (Barbastella barbastellus and Plecotus auritus). Considering that a just 5 hours sampling effort was conducted, the peak of the nocturnal activity was 3-4 hours after sunset, with statistically significant differences between males and females in the third hour after sunset (P=0,002). In total, 75,9% of the specimens captured were males, representing a sex ratio of 3♂♂:1♀♀. In the specific case of B. barbastellus the ratio was of 2:1. The peak of captures between males and females was different along time, with females arriving later to the mine. This behavior was also verified to B. barbastellus. The differences regarding Body Condition Index (BCI) between sexes in B. barbastellus were statistically different, with females presenting higher BCI than males (P=0,015). Undoubtedly, the conservation value of “swarming” sites is of special concern for bats management strategies, especially when used by species such as B. barbastellus, characterized by high level of philopatry within their populations.

Keywords: Barbastella barbastellus, bats, conservation, Portugal, “swarming”. Resumen: Este trabajo investiga la visita a un refugio subterráneo por los quirópteros en la época de

“swarming” (septiembre y octubre) de 2009, 2011 y 2012, en una mina localizada en el Norte de Portugal (Mina de Vila Cova, 850 m.s.n.m). Fueron capturados un total de 79 quirópteros, representando 12 de las 25 especies existentes en Portugal Continental. El murciélago de bosque (Barbastella barbastellus) fue la especie predominante con el 31,6% de las capturas. A pesar del número relativamente bajo de individuos capturados, la composición de las especies y sus estatus de conservación son significativos, incluyendo especies En Peligro Crítico (Rhinolophus euryale y Myotis blythii), Vulnerables (Rhinolophus ferrumequinun, Rhinolophus hipposideros, Myotis myotis, Myotis escalerai y Miniopterus schreibersii) y especies con Información Insuficiente (B. barbastellus y Plecotus auritus). Teniendo en cuenta que se estudiaron 5 horas, el pico de actividad fue observado entre las 3 y las 4 horas después del ocaso, con diferencias estadísticamente significativas entre machos y hembras en la tercera hora después del ocaso (P=0,002). De la totalidad de capturas el 75,9% fueron machos. En el caso específico del B. barbastellus Barbastella 6 (1) 2013

Paulo Barros, Luís Braz

el sex ratio fue de 2:1. El pico de capturas entre machos y hembras fue desigual a lo largo del tiempo, con las hembras llegando más tarde a la mina. Este comportamiento también fue observado en el B. barbastellus. La diferencia en el índice de condición corporal (ICC) entre sexos de los B. barbastellus fue estadísticamente diferente, con valores superiores en las hembras (P=0,015). Sin duda el valor de los sitios “swarming” tiene un papel especial en la conservación y gestión estratégica para los quirópteros, especialmente cuando son utilizados por especies como el murciélago del bosque, caracterizado por tener un elevado grado de filopatría dentro de sus poblaciones.

Palabras clave: Barbastella barbastellus, conservación, quirópteros, Portugal “swarming”.

Introducción Los murciélagos pertenecen a uno de los órdenes más diversos de los mamíferos. Muchas de sus especies necesitan refugios subterráneos para su supervivencia y la perturbación y destrucción de estos refugios es una de las principales causas del declive de muchas poblaciones de todo el mundo. Identificarlos, estudiarlos y protegerlos es una cuestión vital para su conservación (Hutson et al., 2001) y el conocimiento de la bio-ecologia y distribución de los quirópteros en Portugal es aún muy incompleto (Barros, 2012) En el Hemisferio Norte, a finales de verano e inicio de otoño, un número considerable de murciélagos de muchas especies se reúnen en refugios subterráneos, donde cazan (dentro o en su entorno), tienen comportamientos de vuelo particulares, emiten vocalizaciones sociales y tienen comportamientos de apareamiento (Fenton,

1969; Mumford & Whitaker, 1975; Cope & Humphrey, 1977; Parsons et al., 2003b; Rivers et al., 2006; Piksa, 2008, Glover & Altringham, 2008). Este fenómeno fue descrito en los años 60 y definido como “swarming” (Davis, 1964). Se hicieron muchos estudios sobre comportamiento y genética en sitios “swarming” que demuestran que: 1) Estos son sitios de apareamiento de muchas especies y que son refugios crípticos para el flujo genético entre poblaciones más aisladas previniendo así la endogamia (Fenton, 1969; Barclay & Thomas, 1979; Thomas et al., 1979; Kerth et al., 2003; Kerth & Morf, 2004; Parsons et al., 2003a; Veith et al., 2004; Rivers et al., 2005; Furmankiewicz & Altringham, 2007), 2) estos sitios son zonas de refugio transitorio durante las migraciones estacionales (Whitaker, 1998; Glover, 2006; Piksa, 2008) y 3) este comportamiento es para buscar refugios de hibernación adecuados o para la trasmisión de información entre adultos y jóvenes sobre dichos refugios de hibernación (Kiefer et al., 1994; Veith et al., 2004; Piksa, 2008). Estas tres hipótesis funcionales de los sitios

Fig.1 Localización de la Mina de Vila Cova.

Barbastella 6 (1) 2013

Barbastella barbastellus (Schreber, 1774) en minas del Norte de Portugal: ¿un caso de “swarming”?

“swarming” no son mutuamente excluyentes, pueden funcionar conjuntamente y son diferentes entre especies (Piska et al., 2011).

murciélagos (Kerth et al., 2003; Parsons et. al., 2003b; Rivers et al., 2005; Rivers et al., 2006; Glover & Altringham, 2008), que incluyen el murciélago del bosque (B. barbastellus), Algunos estudios fueron realizados partiendo una especie rara e incluida en la categoría de de diferentes aspectos del “swarming”, como la Información Insuficiente (Cabral et al., 2005). riqueza de especies y abundancia, actividad (Kiefer El objetivo principal de este artículo es et al., 1994; Parsons et al., 2003a; Schunger et al., describir los resultados de la visita de quirópteros 2004; Rivers et al., 2006; Piksa, 2008), sex-ratio a un refugio subterráneo en otoño y poner de (Kerth et al., 2003; Parsons et al., 2003b; Rivers manifiesto la posibilidad de que se trate de un et al., 2006; Piksa et al., 2011) y condición física refugio de “swarming. de los machos y hembras (Gottfried, 2009). Dos de las características constantes en estos estudios son Metodología el sex-ratio y la edad-ratio (Rivers et al., 2006). La porción de machos y de adultos es habitualmente La información presentada en este artículo muy elevada en estos sitios y está correlacionada es el resultado de los trabajos de campo realizados positivamente con la altitud (Piksa et al., 2011). en los meses de septiembre y octubre de 2009, 2011 y 2012, en la mina de Vila Cova, (41º 19’ El murciélago del bosque (Barbastella 18.15’’N; 7º 51’ 29.06’’O) situada en el Norte de barbastellus (Schreber, 1774) es considerado como Portugal (Figura 1) entre la Sierra del Alvão y del una de las especies más amenazadas de Europa y Marão a 850 m.s.n.m. Con objeto de minimizar dichas amenazas son en su mayoría desconocidas la perturbación en este sitio (Rivers et al., 2006; (Pētersons et al., 2010.). Aunque los estudios Piksa, 2008; Piksa et al., 2011) y teniendo en cuenta sobre “swarming” sean de larga duración y con que una sesión de captura al mes entre agosto y más de 40 años (e.g Davis, 1964), los datos del octubre es suficiente para identificar si el abrigo comportamiento de algunas especies, como es el es utilizado como “swarming” (Bat Conservation caso del murciélago del bosque (B. barbastellus) Trust, 2007), solo se realizaron 5 sesiones de en época de “swarming”, son todavía escasos capturas (Tabla 1) distribuidas en los 3 años. Los (Gottfried & Szudlarek, 2007). La protección murciélagos fueron capturados con una red de eficiente de los murciélagos debe incidir sobre niebla de 3m de cinco bolsas (14mm) colocada en todo en los refugios utilizados durante todo el ciclo la entrada de la mina y ajustada a su embocadura anual (apareamiento, reproducción, migración e (Vintulis & Šuba, 2010). La identificación de los hibernación), así los sitios “swarming” representan ejemplares capturados se realizó en mano, mediante lugares importantes de conservación para los la utilización de caracteres morfológicos y de

Fig. 2 Número de machos y hembras distribuidos por la hora de entrada/captura. Barbastella 6 (1) 2013

Paulo Barros, Luís Braz

Fig. 3 Número de machos y hembras de B. barbastellus distribuidos por la hora de entrada/captura.

dentición (Dietz & Helversen, 2004; Dietz et al., 2009); además, se tomó información sobre el sexo, así como las mediciones estándar de peso (±0,1 g) y longitud del antebrazo (±0,01 mm). La red se instaló al anochecer (en el ocaso) y se revisó cada 10 minutos, tomándose nota de la hora de todas las capturas, hasta 5 horas después del ocaso(los resultados presentados se refieren exclusivamente a este periodo de la noche). Con el propósito de no duplicar datos, todos los individuos fueron marcados en el codo con esmalte de uñas (GlozaRausch et al., 2008; Stawski, 2012) y después de ser procesados fueron liberados lo más rápido posible. El peso (P) y la longitud del antebrazo (LA) de los individuos capturados, fueron utilizados para calcular el índice de la condición corporal (ICC) (e.g. Gottfried, 2009; Šuba et al., 2011) de los B. barbastellus. De acuerdo con Speakman & Racey (1986) se utilizó la siguiente fórmula: ICC=P/LA. A los ejemplares de de los complejos crípticos Eptesicus serotinus/isabellinus y Myotis cf nattereri/escalerai, se les tomaron muestras de tejido (biopsia de membrana alar), para confirmar la identidad específica por secuenciación del ADN mitocondrial. Los análisis se llevaron a cabo en el Laboratorio de Ecología Molecular de la Estación Biológica de Doñana (CSIC) bajo la supervisión de Javier Juste. Las variables estudiadas no tuvieron una distribución normal (test de Kolmogorov16

Smirnov) por lo que se ha optado por aplicar tests estadísticos no paramétricos para proceder a las comparaciones entre los varios grupos de factores seleccionados. Así, se ha recurrido al test de Kruskal-Wallis, considerando los resultados significativos cuando el valor de P<0,05 (Zar, 1996). Los análisis fueron efectuados recurriendo al software SYSTAT 8.0®.

Resultados Número y composición de las especies Durante las cinco sesiones de capturas realizadas en 2009, 2011 y 2012, se capturaron 79 individuos (60 machos y 19 hembras), de 12 especies diferentes. El murciélago de bosque (B. barbastellus) predominó con 31,6% de las capturas conjuntamente con Myotis daubentonii (18,9%), Myotis escalerai (16,4%) y Miniopterus schreibersii (15,1%), representaron el 82% de las capturas (Tabla 1). Más de la mitad de las especies capturadas tienen estatus de conservación desfavorable, En Peligro Crítico (CR) Rhinolophus euryale y Myotis blythii, Vulnerables (VU) Rhinolophus ferrumequinun, Rhinolophus hipposideros, Myotis myotis, M. escalerai y M. schreibersii. También fueron capturadas dos especies con Información Insuficiente (DD) (B. barbastellus y Plecotus auritus) y tres especies clasificadas como Preocupación Menor (LC) (M. daubentonii, E. serotinus y Plecotus austriacus).

Actividad y composición sexual general

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Barbastella barbastellus (Schreber, 1774) en minas del Norte de Portugal: ¿un caso de “swarming”?

Tabla 1 – Distribución de las capturas en las diferentes sesiones de trampeo. Sex-ratio = número de machos/número total de indivíduos *100 (unicamente para especies con más de 10 capturas). 2009 23 Sep. R. ferrumequinum R. hipposideros R.euryale M. myotis M. blythii M. escalerai* M. daubentonii* E. serotinus* B. barbastellus* P. auritus P. austriacus M. schreibersii* Total especies

2011 21 Sep.

2012 07 Oct.

14 Sept.

1(♂) 1(♂)

2(1♂;1♀) 1(♂)

12 Oct.

1(♀) 1(♂)

1(♂) 1(♀) 1(♂)

4(♂) 5

1(♂) 3(♂) 1(♀)

4(♂) 1(♂)

9(6♂;3♀)

1(♂) 5

1(♂) 2(♂) 1(♀) 7

La distribución temporal a lo largo de las noches de captura muestra, que a la hora de entrar en la mina, existen dos picos diferenciados, uno para cada sexo. La llegada de los machos tiene un pico máximo en la tercera hora después del ocaso, mientras en las hembras, el pico máximo de entrada fue observado una hora después (en la cuarta hora) (figura 2). De hecho, en la tercera hora después del ocaso se han encontrado diferencias significativas entre el número de machos y hembras (χ2 = 9,971; d.f.=1; p=0,002) capturados.

1(♂) 2(♂) 11 (8♂;3♀)

4(♂) 1(♀)

9(6♂;3♀) 1(♂)

6 (3♂;3♀)

1(♂) 8

5(4♂;1♀) 5

Total

Sex ratio

3 2 1 1 2 13 15 1 25 2 2 12

100% 66% 64%

83%

Además de la diferencia de picos para cada sexo, sus distribuciones a lo largo de la noche parecen ser diferentes: los machos aparentemente tienen una distribución de llegada al refugio más amplia, mientras que en las hembras parece concentrarse más en el tiempo (Figura 2). Del total de 79 capturas realizadas 60 fueron machos y 19 hembras, representando un sex ratio de 3♂♂:1♀♀. Cabe destacar que todos los M. escalerai capturados (n=13) fueron machos

Fig. 4 Índice de la condición corporal de B. barbastellus por sexos. Barbastella 6 (1) 2013

Paulo Barros, Luís Braz

(100%), mientras en M. daubentonii (n=15) y M. de las especies en la época de “swarming” es schreibersii (n=12) los machos representaron el 66 muy diferente ue en la época de hibernación y 83% respectivamente (Tabla 1). o reproducción, siendo, por norma, mayor el número de especies en la primera. De hecho, Actividad y composición sexual de las 12 especies capturadas en este estudio son Barbastella barbastellus el reflejo de esta diferencia. A pesar del número relativamente bajo de individuos capturados, el El patrón de entrada de los B. barbastellus ensamblaje de especies que utilizan este refugio (Figura 3) sigue el patrón general, con la diferencia en otoño concuerda con lo encontrado en otros en hora de entrada de los machos, que ocurre más estudios de sitios “swarming”, que varían entre 6 temprano que los machos en general. De hecho, y 19 especies (Parsons et. al., 2003b; Schunger et el pico máximo de entrada de los machos de B. al., 2004; Rivers et al., 2006; Piksa, 2008; Šuba et barbastellus se encuentra en la segunda hora (Figura al., 2008; Gukasova & Vlaschenko, 2011; Piska, 3); sin embargo no fueron encontradas diferencias 2011), muchos de ellos con un esfuerzo de captura estadísticamente significativas en ninguna hora muchísimo más elevado, del orden de miles de de entrada entre sexos. Contrariamente a lo que ejemplares (e.g. 6.175-Piska, 2011; 3.448-Šuba et sucede con los machos en general (Figura 2), al., 2008; 5.608-Piksa, 2008) y empleando otras los machos de B. barbastellus, parecen tener técnicas como la detección acústica (e.g. Piska, un comportamiento de llegada similar al de las 2011) o conteo con visión nocturna de infrarrojos hembras, es decir, relativamente concentrado en (e.g. Rivers et al., 2006). De hecho, la utilización el tiempo (Figura 3); pero los machos llegan muy de este refugio descrito en este trabajo se parecen rápidamente al sitio, entre la 1ª y 2ª hora después del más con los sitios “swarming” conocidos en ocaso, y después tienen una disminución gradual a Galicia que los que son descritos en Centroeuropa lo largo de la noche, mientras las hembras tienen e UK (comunicación personal, Roberto Hermida), una llegada gradual hasta la 4ª hora, luego tienen que podrán estar relacionados por la densidad una disminución muy acentuada a partir del pico de quirópteros y/o por la disponibilidad de sitios máximo. adecuados para “swarming”. El desequilibrio a favor de los machos Actividad y composición sexual general es típico en los sitios “swarming”, de hecho, un La captura de quirópteros en refugios total de 25 B. barbastellus capturados fueron identificados 14 machos y 9 hembras, representado subterráneos en época de “swarming”, ha sido objeto de estudio a lo largo de varios años (e. g. un sexo ratio de 2♂♂:1♀♀ (Tabla 1). Kiefer et al., 1994; Kerth et al., 2003; Parsons et Condición corporal de Barbastella al., 2003a; Parsons et al., 2003b; Schunger et al., barbastellus 2004; Rivers et al., 2006; Piksa, 2008; Šuba et al., 2008; Vintulis & Šuba, 2010; Piksa et al., 2011). La El índice de condición de corporal fue época de “swarming” fue establecida de acuerdo calculado para todos los ejemplares capturados con estos trabajos de capturas, pero probablemente (n=25) de B. barbastellus. El índice de condición de varía con la latitud y de acuerdo con las especies corporal de las hembras (0,221±0,013) fue superior (Parsons et al., 2003b). Los resultados de este trabajo al de los machos (0,207±0,011) (Figura 4); de muestran un sex ratio de 3:1 a favor de los machos; hecho se han encontrado diferencias significativas esta fuerte predominancia de los machos en sitios entre el índice de condición corporal de machos y “swarming” ha sido descrita en varios estudios (e. hembras (χ2 = 5,926; d.f.=1; p=0,015). g. Piksa, 2008; Vintulis & Šuba, 2010; Šuba et al., 2011). Además la territorialidad de los machos en la época de apareamiento puede influenciar la Discusión actividad sexual en sitios “swarming”; de hecho; los resultados de este trabajo, que muestran que Número y composición de las especies los machos llegan más temprano que las hembras, Los quirópteros utilizan los refugios pueden ser explicados por este comportamiento. subterráneos básicamente para tres propósitos: El número de hembras capturadas fue más elevado hibernación, “swarming” y reproducción (Bat cuando el número de capturas de machos se Conservation Trust, 2007). La composición encontraba en descenso. Este comportamiento 18

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Barbastella barbastellus (Schreber, 1774) en minas del Norte de Portugal: ¿un caso de “swarming”?

también fue descrito por otros autores (Piska, 2008; Vintulis & Šuba, 2010) y puede deberse a que los machos llegan más temprano a los sitios “swarming” para ocupar posiciones estratégicas, aumentar las probabilidades de apareamiento (Piska, 2008) y beneficiarse así del prolongamiento de actividad de “swarming” (Rivers et al., 2006). Al mismo tiempo las hembras llegan más tarde pues pasan más tiempo alimentándose en las hora de mayor actividad de insectos (Piska, 2008).

Actividad y composición Barbastella barbastellus

sexual

El periodo de “swarming” de los B. barbastellus es corto, en situaciones particulares puede durar apenas un par de semanas (Gottfried, 2009). Los resultados obtenidos en este estudio permitieron confirmar la actividad del B. barbastellus de al menos 4 semanas en el periodo “swarming”. El pico máximo de las capturas de B. barbastellus en otoño no está mui claro, esta descrita que sea en la sexta y séptima hora después del ocaso (Gottfried, 2009) o en la cuarta hora después del ocaso (Gottfried, 2007); los resultados de este estudio apuntan la segunda (para los machos) y la cuarta (para las hembras) en el inicio del otoño. Hay que tener en cuenta que la actividad de “swarming” se ve muy influenciada por las condiciones meteorológicas, principalmente por los periodos de lluvia (Parsons et al., 2003b) que están correlacionadas negativamente con el periodo de “swarming”, así como la elevación del sitio de “swarming” que está correlacionada positivamente con la hora de llegada de los quirópteros (Piksa, 2008). La actividad de ambos sexos a lo largo de la noche fue diferente: las hembras fueron capturadas más tarde que los machos. Este comportamiento fue también descrito por Gottfried & Szudlarek (2007) en Polonia. Las diferencias de comportamiento entre machos y hembras durante la época de “swarming” está ampliamente descrita (Rivers et al., 2006; Glover & Altringham, 2008): los machos llegan primero a los sitios “swarming” y se mantienen por un periodo de tiempo más largo, para aparearse con más de una hembra (Rivers et al., 2006).

comportamiento entre machos y hembras a la hora de entrada fue perfectamente visible en este estudio. El comportamiento entre machos y hembras en época de “swarming”, en particular en la duración y la hora de actividad para cada uno de los sexos (Rivers et al., 2006; Glover & Altringham, 2008), puede limitar el tiempo de alimentación y disminuir el ICC, con una mayor incidencia en los machos (Gottfried, 2009). De hecho, la 2ª hora después del ocaso fue el pico máximo de llegada de los machos al refugio y se quedan por un periodo largo para aparearse con varias hembras (Rivers et al., 2006); contrariamente las hembras probablemente dejan el sitio después de aparearse con el primer macho, además de que los machos ocupan más tiempo cada noche en la actividad de apareamiento (Gottfried, 2009). Esto puede explicar las diferencias de las ICC entre machos y hembras de B. barbastellus observada en este estudio. De hecho, en la época de “swarming”, momento de mayor actividad de apareamiento, el descenso medio del ICC en los machos puede ser hasta el doble que en las hembras (Thomas et al., 1979; Jonasson & Willis, 2011). Los machos adultos, teniendo que llegar primero al sitio “swarming” para escoger ubicaciones estratégicas de apareamiento, no pueden desperdiciar mucho tiempo en alimentarse (Piksa, 2008). No obstante del número de individuos capturados y el esfuerzo de muestreo, los resultados de actividad, composición sexual y condición corporal del B. barbastellus obtenidos en época de otoño en este refugio, indican que se puede tratar de un sitio de “swarming”.

Implicaciones conservación

recomendaciones

Algunas razones son invocadas para insistir sobre el carácter imperativo de la conservación de los sitios “swarming”. Una de ellas es que los sitios “swarming” han estado totalmente olvidados respeto a las acciones de conservación; de hecho, únicamente los sitios de hibernación y de cría son habitualmente objeto de medidas de gestión y/o conservación (Parsons et al., 2003a; Houdec et al., 2008). Sin embargo los sitios “swarming” tienen igual o más importancia durante el final del verano y otoño, que los lugares de cría para una gran variedad de especies de quirópteros (Parsons Condición corporal de Barbastella et al., 2003a; Gottfried, 2009). Otra es que por barbastellus las funciones de apareamiento y de flujo genético que los sitios “swarming” cumplen; representan La predominancia de machos detectada y el localidades de extrema importancia en el ciclo Barbastella 6 (1) 2013

Paulo Barros, Luís Braz

biológico de las especies (Fenton, 1969; Thomas et al., 1979; Kerth et al., 2003; Parsons et al., 2003a; Parsons et al., 2003b; Parsons & Jones, 2003; Veith et al., 2004; Rivers et al., 2005; Furmankiewicz & Altringham, 2007). El mantenimiento de la variabilidad genética en las poblaciones, está directamente vinculado al incremento de la supervivencia de los individuos y sus poblaciones (Rossiter et al., 2001), siendo más importante para especies raras como el B. barbastellus (Parsons et al., 2003b; Rivers et al., 2006; Glover & Altringham, 2008; Gottfried, 2008; Gottfried, 2009) y que tienen una consecuencia importante para la supervivencia de las poblaciones locales o incluso regionales (Parsons et al., 2003b). Otra razón es que cada individuo es fiel a un número muy restringido de sitos “swarming” y cada uno de estos sitios canaliza los individuos de un área geográfica; así que, cada sitio “swarming” es importante para un determinado territorio y para cada individuo que lo frecuente (Parsons & Jones, 2003; Rivers et al., 2006). Además de ser utilizado por un gran número de especies con estatus de conservación desfavorable (Parsons et al., 2003b; Rivers et al., 2005,) funcionan como “hot spot” a nivel regional (Veith et al., 2004; Nagy & Postawa, 2011), por eso estos sitios deberían ser designados Áreas de Conservación Especial (Parsons et al., 2003b; Rivers et al., 2006; Glover & Altringham, 2008). La protección de los sitios “swarming” debe ser una prioridad de conservación, en primera instancia la conservación debe ser responsabilidad de las entidades Nacionales de conservación y en segunda instancia, debe ser coordinada a nivel europeo, visto que muchas especies tienen migraciones de larga o media distancia (Nagy & Postawa, 2011).

Agradecimientos Deseo expresar mi agradecimiento a Lúcia Pacheco por su ayuda en la revisión del borrador inicial, a Rita Bastos que nos presto una ayuda fundamental en el análisis estadístico. Un agradecimiento especial a Roberto Hermida por sus aportaciones para mejorar el manuscrito. A la Estación Biológica de Doñana (CSIC), en particular a Javier Juste y todo su equipo por la confirmación genética de algunos ejemplares Todas las capturas se han efectuado con las correspondiente autorizaciones (123/2012/CAPT; 63/2011/CAPT y 34/2009/CAPT) del Instituto 20

de Conservação da Natureza y Florestas (ICNF), autoridad responsable de la emisión de los permisos de capturas.

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Barbastella 6 (1) 2013

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Patrones de distribución del complejo “Myotis mystcinus” en la península Ibérica

Barbastella 6 (1) ISSN: 1576-9720 SECEMU

Open Access

www.secemu.org

Patrones de distribución del complejo “Myotis mystacinus” en la península Ibérica Jesús Nogueras*, José Antonio Garrido-García, Alberto Fijo-León, Javier Juste, Juan Luis García-Mudarra, Carlos Ibáñez Estación Biológica de Doñana (CSIC), Apartado 1056, 41080 Sevilla (Spain) * Correo electrónico del autor: nogueras@ebd.csic.es DOI: http://dx.doi.org/10.14709/BarbJ.6.1.2013.03 English title: Distribution patterns of the “Myotis mystacinus” complex in the Iberian Peninsula

Abstract: We present the first record of whiskered bat (Myotis mystacinus) for Andalusia (Spain)

from the Sierra de Huéscar, in Granada and discuss the distribution pattern of the “M. mystacinus” complex in Iberia with the recent description of its sibling species M. alcathoe. Whereas M. mystacinus is present across the whole distribution area known for the species complex, , it seems that -according to the present sampling information- the species M. alacathoe is really not found in the Central Pyrenees, Sistema Central, Sistema Ibérico Sur and Sierras Béticas mountain massifs. Despite being sympatric in several localities, M. mystacinus reaches higher altitudes than M. alcathoe.

Keywords: Myotis mystacinus, distribution patterns, Iberian Peninsula. Resumen: Se cita por primera vez Myotis mystacinus en Andalucía en la Sierra de Huéscar (Granada)

y se revisa la distribución en Iberia del complejo M. mystacinus tras la reciente descripción de M. alcathoe. Myotis mystacinus ocupa toda el área de distribución conocida para el complejo, mientras que la ausencia de M. alcathoe en el Pirineo Central, Sistema Central , Sistema Ibérico Sur y Sierras Béticas parece ser real, en base al nivel de muestreo disponible en la actualidad. A pesar de la coexistencia de las especies en distintas localidades, se aprecian diferencias en sus respectivas distribuciones altitudinales, alcanzando M. mystacinus cotas más elevadas.

Palabras clave: Myotis mystacinus, patrones de distribución, Península Ibérica.

Introducción El murciélago ratonero de Alcathoe (Myotis alcathoe) es una especie morfológicamente muy similar al murciélago ratonero bigotudo (M. mystacinus) de amplia distribución en Europa. De hecho, la especie ha sido descrita muy recientemente a partir de técnicas moleculares aunque también se encontraron algunas diferencias en cariotipo, morfología y ecolocación en relación al ratonero bigotudo (Helversen et al. 2001).

La descripción se realizó con ejemplares de Grecia, lo que en un principio llevó a pensar que podía tratarse de un endemismo balcánico, pero se ha ido encontrando progresivamente en numerosos países europeos: Francia (Ruedi et al. 2002), Eslovaquia (Benda et al. 2003), España (AgirreMendi et al. 2004), Bulgaria (Schunger et al. 2004), Suiza (Stadelmann et al. 2004), Alemania, Polonia, Albania y Turquía (Niermann et al. 2007), Austria (Spitzenberger 2008), Republica Checa (Lucan et al. 2009), Inglaterra (Jan et al. 2010), Italia (Galimberti et al. 2012) y Croacia (Pavlinic 2012). Por lo tanto la especie está presente en

Jesús Nogueras, José Antonio Garrido-García, Alberto Fijo-León, Javier Juste, Juan Luis García-Mudarra, Carlos Ibáñez

gran parte de Europa y muestra un importante toda la Comunidad Autónoma y repartidas por las solapamiento con la distribución de su especie formaciones boscosas más importantes (Fig. 1). gemela M. mystacinus. En las 200 sesiones de muestreo realizadas durante el proyecto (2009-2011), se han invertido un total Debido a esta circunstancia en las áreas en las de 860 horas, utilizando redes de niebla con una que están presentes ambas especies la información cobertura total de 4713 metros de red colocadas anterior a la descripción de M. alcathoe en 2001, en el periodo de junio - agosto sobre posibles solo puede asignarse de forma genérica al complejo bebederos. En el estudio se ha capturado un total “M. mystacinus” o M. mystacinus s.l. La principal de 2675 ejemplares de murciélagos de 21 especies consecuencia es que no están bien definidos los diferentes. patrones de distribución de ambas especies, ni a nivel general, ni local. La identificación molecular de la totalidad de los ejemplares (tanto los relacionados en las En este trabajo aportamos información publicaciones mencionadas, como los inéditos) se original que amplia significativamente la ha realizado por los autores en el Laboratorio de distribución de M. mystacinus en la península Ecología Molecular de la Estación Biológica de Ibérica con ejemplares de Andalucía. Además Doñana (CSIC). Del ADN extraído de biopsias tratamos de definir los patrones de distribución de alares, se amplificó un fragmento mitocondrial de ambas especies en la península Ibérica a partir de aproximadamente 600 pares de bases del gen de la información acumulada en los últimos años. la subunidad 1 del complejo enzimático NADH deshidrogenasa (ND1) según se detalla en GarcíaMaterial y métodos Mudarra et al. (2009). Para el estudio comparado de los patrones de distribución, nos hemos basado en la información bibliográfica que la hemos agrupamos de dos maneras, por una parte los artículos recientes en los que se mencionan ejemplares identificados molecularmente, procedentes de La Rioja (Agirre-Mendi et al. 2004), Galicia (Hermida et al. 2007), Aragón (Alcalde et al. 2008), Navarra (Alcalde 2009), Cataluña (Flaquer et al. 2010), Portugal (Barros et al. 2012). Por otra parte todo lo publicado antes de la diferenciación de ambas especies y que consideramos como perteneciente al complejo “M. mystacinus” o M. mystacinus s.l. Esta última información se ha extraído básicamente de la edición de 2007 del Atlas de los mamíferos españoles (Palomo et al. 2007).

Resultados y discusión El murciélago ratonero mystacinus) en Andalucía

bigotudo

(Myotis

Durante los muestreos del proyecto forestal se capturaron el 16/07/2009 4 ejemplares (todas hembras lactantes) de M. mystacinus mediante redes de niebla en dos localidades diferentes del norte de la provincia de Granada (Huéscar y Puebla de Don Fabrique, en la Sierra de Huéscar), apenas distantes entre sí 4 km que suponen dos nuevas cuadrículas 10X10 km para la distribución de la especie y la primera cita para la región. Las localidades de capturas son dos puntos de agua, entre los 1450 y 1550 m s.n.m., utilizados como bebederos. Uno estaba situado en un pequeño manantial al inicio de un barranco bastante cerrado y el otro en una alberca utilizada para abastecer al ganado, ambas situadas en bosque maduro y de gran porte de Pinus nigra, con ejemplares viejos dispersos de Quercus faginea.

Además, aportamos una nueva cita a partir de datos propios inéditos procedentes de los trabajos de inventariación de murciélagos forestales en Andalucía en el marco del proyecto: “Sistemas de gestión de las poblaciones de murciélagos forestales de Andalucía”, realizado entre los años de 2009 y 2011 y cuyo principal objetivo era mejorar el conocimiento sobre los murciélagos forestales en En ambos muestreos se capturaron 81 Andalucía a través del estudio de la distribución de murciélagos de al menos 11 especies diferentes: las diferentes especies, delimitación de las zonas Myotis emarginatus (2), Myotis escalerai (4), más importantes para este grupo en la región y Myotis bechsteinii (1), Myotis mystacinus (4), la identificación de los principales problemas de Myotis myotis (3), Barbastella barbastellus (4), conservación (Ibáñez et al. 2012). Para este estudio =Miniopterus schreibersii (4), Plecotus austriacus se han prospectado un total de 244 localidades (10), Hypsugo savii (20), Pipistrellus pipistrellus / (124 cuadrículas 10X10 km) distribuidas por P. pygmaeus (25), Pipistrellus kuhlii (4). Barbastella 6 (1) 2013

Patrones de distribución del complejo “Myotis mystcinus” en la península Ibérica

C Fig. 1 Distribución del complejo “Myotis mystacinus” en la Península Ibérica (cuadrículas 10X10 km): A.- estrellas Myotis mystacinus s.I, círculos, localidades muestreadas en Andalucía. B.cuadrados M. alcathoe confirmados. C.- círculos M. mystacinus confirmados. Citas de acuerdo a Agirre-Mendi et al. 2004, Alcalde et al. 2008, Alcalde 2009, Barros et al. 2012, Flaquer et al. 2010, Hermida et al. 2007, Palomo et al. 2007, Schreur 2007 y datos propios inéditos.

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Jesús Nogueras, José Antonio Garrido-García, Alberto Fijo-León, Javier Juste, Juan Luis García-Mudarra, Carlos Ibáñez

29TNF98 29TNH41 29TNH50 29TNH89 29TNJ70 29TNJ80 29TNJ91 29TPF08 29TPE66 29TPE85 29TPG01 29TPG85 29TPG86 29TPH38 29TPH41 29TPH42 29TPH52 29TPH63 29TPH74 29TPH75 29TPH84 29TPH86 29TPH96 29TQE16 29TQE43 29TQE53 29TQG03 29TQG26

X X X X X X

X X X X X X X X

X X X

X X X X X X X X X X X X X X

29TQH45 29TQJ30 30SWH40 30SWH41 30TTK54 30TTK56 30TTK59 30TTK64 30TTK66 30TTK74 30TTK84 30TTK85 30TTN55 30TTN74 30TUN65 30TUN97 30TVK09 30TVL10 30TVL11 30TVL12 30TVL34 30TVM79 30TVN58 30TVN86 30TVN97 30TWM05 30TWM07 30TWM08

X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

30TWM22 30TWM23 30TWM25 30TWM26 30TWM27 30TWM35 30TWM56 30TWN07 30TWN08 30TWN16 30TWN17 30TWN25 30TWN26 30TWN27 30TWN28 30TWN35 30TWN54 30TWN56 30TWN64 30TWN65 30TWN68 30TXK18 30TXN05 30TXN06 30TXN16 30TXN17 30TXN26 30TXN56

Las 4 hembras presentaban pelaje dorsal pardo rojizo y la base interna de la oreja y el trago de color oscuro. La medida del antebrazo es 34,8±0,5 mm (n=3). Las secuencias del fragmento de ND1 de estos individuos presentan una similitud del 99% con las de los individuos de M. mystacinus ibéricos ya publicadas (García-Mudarra et al. 2009), validando su pertenencia al mismo linaje. Se trata de una especie con un fuerte carácter forestal, localizándose en zonas montañosas de bosques maduros de frondosas y coníferas. Resulta difícil su captura en espacios abiertos o balsas incluidas en el bosque, resultando más eficaz los arroyos de gargantas encajadas con abundante vegetación de ribera y ambiente húmedo y fresco. Aunque su captura resulta ser poco frecuente, en parte debido a la especificidad del hábitat que frecuenta, allí donde se encuentra se suele capturar. En base a los datos de intensidad de muestreo y superficie prospectada, y que solo se ha encontrado en las localidades mencionadas, se

X X X X

X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

X X X X X

X X

30TXN64 30TXN65 30TXN74 30TXN75 30TXN80 30TXN82 30TXN85 30TYK07 31TBH82 31TCG35 31TCG59 31TCH11 31TCH12 31TCH13 31TCH21 31TCH33 31TCH43 31TCH60 31TCH62 31TDG28 31TDG43 31TDG52 31TDG62 31TDG78 31TDG99 31TDH90

Mmys s.l

Mmys

UTM10

Malc

Mmys s.l

Mmys

UTM10

Malc

Mmys s.l

Mmys

UTM10

Malc

Mmys s.l

Mmys

UTM10

Malc

Tabla 1: Relación de cuadrículas con presencia del complejo “M. mystacinus”. Se proporcionan las cuadrículas 10X10 km con identificación segura para cada especie

X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

X X

puede considerar muy probable que esta especie no se localice en ningún otro sitio de Andalucía fuera del macizo de Cazorla, Segura, Castril - Huéscar y Alcaraz (Jaén, Granada y Albacete), dado la continuidad del sistema montañoso, la climatología y la cubierta forestal. El rango altitudinal en el que se ha encontrado en su distribución andaluza, es otro factor a tener en cuenta en el diseño de futuras prospecciones. Las localidades más próximas de la Península Ibérica en donde era conocido M. mystacinus se sitúan en el Sistema Central y Sistema Ibérico Sur. La nueva localidad que se aporta para Andalucía, supone una ampliación de dicha distribución hacia el sur de unos 300 y 265 km respectivamente. Hay que señalar que la especie es conocida en Marruecos por lo que esta nueva localidad no es especialmente sorprendente.

Barbastella 6 (1) 2013

Patrones de distribución del complejo “Myotis mystcinus” en la península Ibérica

Mmys

% Mmys

Malc

% Malc

Total

Tabla 2 Zonificación del área de distribución del complejo “Myotis mystacinus”. Se proporciona el número de individuos identificados molecularmente y el porcentaje que representa sobre el número de muestras secuenciadas.

NO Iberia

Galicia, N Portugal, Zamora, León

73%

27%

Cornisa Cantábrica

Asturias, Cantabria, País Vasco

Pirineo Occidental

Navarra

27%

73%

Pirineo Central

Huesca, Lérida

100%

Pirineo Oriental

Barcelona, Gerona

100%

46%

54%

REGIONES

Sistema ibérico Norte La Rioja, Burgos, Soria Sistema Ibérico Sur

Teruel

100%

Sistema Central

Madrid, Segovia, Guadalajara, Salamanca, Cáceres, Centro Portugal

100%

Béticas

Granada, Jaén, Albacete

100%

TOTAL

Distribución de M. mystacinus y M. alcathoe en Iberia Myotis mystacinus s.l. tiene una distribución en Iberia fragmentada y restringida a la mitad norte principalmente a sistemas montañosos. Ocupa Pirineos, Cornisa Cantábrica, Galicia y norte de Portugal, Sistema Ibérico Norte y Sur, Sistema Central (incluyendo parte de Portugal) y Sierra de Huéscar en los Sistemas Béticos en donde no había citada hasta ahora. El complejo se ha encontrado en 110 cuadrículas de 10 x 10 km (Tabla 1, Fig. 1).

137

zonas hemos calculado el número de individuos que han sido identificados molecularmente y el porcentaje al que pertenece cada especie (Tabla 2). En las zonas en donde se han encontrado las dos especies, la más rara supone al menos el 20 % de las muestras (Tabla 2), incluso con tamaños de muestra reducidos como por ejemplo en el Sistema Ibérico Norte (13).

Utilizando las citas comprobadas molecularmente, M. alcathoe se ha encontrado hasta el momento sólo en 20 cuadrículas distribuidas por Galicia, extremos Occidental y Oriental de Pirineos y Sistema Ibérico Norte (Tabla 1, Fig. 1). Utilizando el mismo criterio de identificación molecular, M. mystacinus se ha confirmado en 40 cuadrículas en Galicia, norte de Portugal, zona central de Pirineos, Sistemas Ibéricos Norte y Sur, Sistema Central y Sierra de Huéscar (Tabla 1, Fig. 1).

De acuerdo con estos resultados, el nivel de muestreo disponible en general es suficiente para señalar que M. mystacinus ocupa toda o casi toda el área conocida previamente del complejo “M. mystacinus” (queda por confirmar su presencia en la Cornisa Cantábrica), faltando o siendo muy escaso solo en el Pirineo Oriental y sus estribaciones. Myotis alcathoe por el contrario parece mostrar una distribución más restringida en el norte peninsular. Su ausencia en las Sierras Béticas, Sistema Ibérico Sur, Sistema Central y Pirineo Central parece que es real y no producto de falta de muestreo. Como en el caso de M. mystacinus es necesario muestrear en la Cornisa Cantábrica para confirmar su presencia.

Para contrastar la robustez de estos patrones, hemos dividido el área de distribución del complejo “M. mystacinus” en 9 zonas: NO ibérico (Galicia y norte de Portugal), Cornisa Cantábrica, Pirineo Occidental (Navarra), Pirineo Central (Huesca y Lleida), Pirineo Oriental (Girona y Barcelona), Sistema Ibérico Norte, Sistema Ibérico Sur, Sistema Central y Sierras Béticas. Para cada una de estas

Aunque ambas especies conviven en diferentes localidades (en 8 cuadrículas coexisten ambas especies), los rangos altitudinales presentan diferencias apreciables y mientras M. alcathoe se localiza a una altitud media de 529 m (140 – 1391 m. s.n.m, n=44), M. mystacinus se localiza más frecuentemente a mayores altitudes ( X =1116; 350-1965 m s.n.m, n=70)

Barbastella 6 (1) 2013

Jesús Nogueras, José Antonio Garrido-García, Alberto Fijo-León, Javier Juste, Juan Luis García-Mudarra, Carlos Ibáñez

Referencias

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Flaquer, C., Puig, X., Fabregas, E., Guixé, Lucan, R.K.,Andreas, M., Benda, P., Bartonicka, T., Brezinová, T., Hoffmannová, A., D., Torre, I., Rafols R.G., Páramo, F., Hulova, S., Hulva, P., Neckarova, J., Reiter, Camprodon, J., Cumplido, J.Mº., RuízA., Svacina, T., Salek, M., & Horacek, Jarillo, R., Baucells, A.L., Freixas, L., I. 2009. Alcathoe bat (Myotis alcathoe) & Arrizabalaga, A. 2010. Revisión y in the Czech Republic: distributinal aportación de datos sobre quirópteros de status, roosting and feeding ecology. Acta Cataluña: propuesta de lista roja. Galemys Chiropterologica 11: 60-69. DOI: http:// 22: 29-61. dx.doi.org/10.3161/150811009X465695 Galimberti, A., Spada, M., Russo, D., Mucedda, M., Agnelli, P., Ferrí, E., Martinoli, A., & Niermann, I., Biedermann, M., Bogdanowicz,W., Brinkmann, R., Lebris, Y., Ciechanowski, Casiraghi, M. 2012. Integrated operational M., Dietz, C., Dietz, I., Estók, P., Helversen, taxonomic units (IOTUs) in echolocating O. Von, Le Houédec, A., Paksuz, S., Petrov, bats: a bridge between molecular and B.P., Özkan, B., Piksa, K., Rachwald, A., traditional taxonomy. Plos ONE 7(6): Roué, S.Y., SachanowicZ, K., Schorcht,W., e40122. DOI: https://dx.doi.org/10.1371/ Tereba, A., & Mayer, F. 2007. Biogeography journal.pone.0040122 of the recently described Myotis alcathoe García-Mudarra, J.L. Ibáñez, C. & Juste, J., 2009. von Helversen and Heller, 2001. Acta The strait of Gibraltar; barrier or bridge to the Chiropterologica 9: 361- 378. Ibero-Moroccan bat diversity?. Biological Journal of the Linnean Society 96: 434–450. DOI: http://dx.doi.org/10.1111/j.10958312.2008.01128.x Barbastella 6 (1) 2013

Patrones de distribución del complejo “Myotis mystcinus” en la península Ibérica

Palomo, L. J., Gisbert, J. & Blanco. J. C. 2007. Schunger, I., Dietz, C., Merdschanova, D., Atlas y Libro Rojo de los Mamíferos Merdschanov, S., Christov, K., Borissov, Terrestres de España. Dirección General I., Staneva, S. & Petrov, B. 2004. para la Biodiversidad -SECEM- SECEMU, Swarming of bats (Chiroptera, Mammalia) Madrid. 588 pp. in the Vodnite Dupki Cave (Central Balkan National Park, Bulgaria). Acta Zoologica Ruedi, M., Jourde, P., Giosa, P., Barataud, M., & Bulgarica 56: 323-330. DOI: http://dx.doi. Roué, S. Y. 2002. DNA reveals the existence org/10.3161/150811011X578660 of Myotis alcathoe in France (Chiroptera: Vespertilionidae). Revue suisse de Zoologie Spitzenberger, F., Pavlinic, I. & Podnar, M. 109: 643–652. 2008. On the occurrence of Myotis alcathoe von Helversen and Heller, 2001 in Austria. Schreur, G. 2007. Seguimiento de quirópteros Hystrix It. J. Mamm. (n.s) 19: 3-12 forestales en Extremadura. Proyecto LIFE - Naturaleza “Conservación de quirópteros Stadelmann, B., Jacobs, D.S., Schoeman, C. amenazados en Extremadura” Consejería & RuedI, M. 2004. Phylogeny of African de Agricultura y Medio Ambiente. Junta de Myotis bats (Chiroptera, Vespertilionidae) Extremadura - SECEMU 2007. inferred from cytochrome b sequences. Acta Chiropterologica 6: 177–192. DOI: http:// dx.doi.org/10.3161/001.006.0201

Barbastella 6 (1) 2013

Roberto J. Hermida, Manuel Arzúa, Ledicia Santos y Francisco J. Lamas

Barbastella 6 (1) ISSN: 1576-9720 SECEMU

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Primeros datos sobre Myotis alcathoe von Helversen & Heller, 2001 en Castilla y León y primer refugio de cría localizado en el noroeste de la península Ibérica Roberto J. Hermida*, Manuel Arzúa, Ledicia Santos y Francisco J. Lamas Morcegos de Galicia – Drosera. Pdo. Magdalena, G-2, 2º izquierda, 15320 As Pontes, A Coruña (Spain) * Correo electrónico del autor: info@morcegosdegalicia.org DOI: http://dx.doi.org/10.14709/BarbJ.6.1.2013.04 English title: First report of Myotis alcathoe von Helversen & Heller, 2001 in Castilla y León and first breeding roost in the northeast Iberian Peninsula

Abstract: First record of Myotis alcathoe is reported for the Autonomous Community of Castilla y Leon.

Five individuals were caught in the Ancares mountains and data on roosting behavior is documented by radiotracking them. Two roosts were used out of the breeding season in trees with crevices generated by longitudinal scared process along the trunk. A maternity roost was also found during the study and it represents the first record in the northwestern area of the Iberian Peninsula. The breeding colony was found in a big and almost death Quercus robur. Keywords: Myotis alcathoe, Castilla y Leon, roost, Ancares, Galicia Resumen: En la presente nota se cita por primera vez la presencia de Myotis alcathoe en la Comunidad Autónoma de Castilla y León. Hemos capturado cinco ejemplares en la sierra de Ancares y hemos obtenido datos de uso de refugios mediante radioseguimiento. Dos refugios utilizados fuera de la época de cría fueron árboles de escaso porte, con huecos generados por la cicatrización de heridas longitudinales en el tronco. Localizamos también un refugio de cría, el primero en el extremo noroccidental de la Península Ibérica, situado en una grieta del tronco de un Quercus robur prácticamente muerto y de gran porte.

Palabras clave: Myotis alcathoe, Castilla y León, refugio, Ancares, Galicia.

Introducción

y Seage, 2010; Hermida et al. 2012) y ha sido citada también en otros puntos de la mitad norte Myotis alcathoe es una especie de reciente peninsular (Aguirre-Mendi et al. 2004, Alcalde, descripción (von Helversen y Heller 2001). Está 2009; Flaquer et al. 2010). extendida por buena parte de Europa, incluidas El trabajo que se expone a continuación las Islas Británicas, ligada a bosques caducifolios se enmarca dentro del proyecto “Murciélagos maduros de valles fluviales y llanuras aluviales y soutos: un ejemplo de biodiversidad asociada (Niermann et al. 2007, Lučan et al. 2009, Jan et al a bosques culturales”, con el que se dieron los 2010). primeros pasos para caracterizar el uso de hábitats

Las primeras citas en el extremo noroccidental y refugios de las distintas especies de murciélagos de la Península Ibérica corresponden al valle del río forestales que habitan las sierras de Ancares y O Eume y las sierras orientales de Galicia (Hermida Courel.

Barbastella 6 (1) 2013

Primeros datos sobre Myotis alcathoe von Helversen & Heller, 2001 en Castilla y León y primer refugio de cría localizado en el noroeste de la península Ibérica

Fig 1. Vista del árbol en el que se localizó la colonia de cría.

Fig 3. Detalle del refugio utilizado por el ejemplar Mal_3.

Material y métodos Utilizamos redes de niebla de entre 3 y 12 metros de longitud, situadas sobre cursos fluviales, para capturar todos los ejemplares. Aunque se estuvo muestreando todo el verano en tres valles distintas, solo en algunas ocasiones se colocaron redes específicamente para M. alcathoe. En uno de los valles solo se hicieron dos intentos, pues ya era conocida la presencia de la colonia de cría en años anteriores y no hizo falta más. En otro valle solo en una ocasión se intentó capturar la especie, con éxito. En el tercer valle, aunque se muestreó abundantemente en lugares propicios para capturar la especie ésta no cayó hasta el final del verano. Para cada ejemplar anotamos el sexo, edad, longitud del antebrazo y peso. También se anotó cualquier signo de actividad sexual o reproductora. La identificación específica de los individuos capturados se realizó mediante caracteres morfológicos externos (Dietz y Helversen 2004) y extrajimos muestras de tejido alar con un “biopunch” para confirmar la identificación Fig 2. Árbol utilizado por el ejemplar Mal_2 en el que se mediante análisis de ADN mitocondrial realizados en la Estación Biológica de Doñana, (CSIC). aprecia la abertura del refugio. 32

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Roberto J. Hermida, Manuel Arzúa, Ledicia Santos y Francisco J. Lamas

Tres ejemplares fueron equipados con transmisores Pip de 0,29 g de Biotrack. Las localizaciones diurnas se realizaron por el método de homing in, utilizando dos receptores Sika de Biotrack y antenas Yagi de tres elementos. Se anotó la especie arbórea utilizada por cada ejemplar, así como otros detalles del refugio (dimensiones, naturaleza de la oquedad, altura).

estaba situada a 4,2 metros de altura, en un árbol de 72 centímetros de perímetro. Dicho refugio fue ocupado únicamente ese día. El macho ocupó, durante dos días, un hueco situado a 0,65 metros de altura, en un árbol de tan solo 30 centímetros de perímetro. Esta es la primera vez que se cita la especie en la Comunidad Autónoma de Castilla y León.

En el refugio de cría se realizó una espera al A mediados del mes de septiembre anochecer en la que se contó de visu el numero de (15/09/2011) fueron capturados dos nuevos ejemplares durante la emergencia. ejemplares (una hembra adulta y un macho juvenil) en un bosque limítrofe entre las provincias de Lugo y León, en la localidad de Suárbol (Candín, León).

Resultados y discusión

El 22/07/2011 se capturó una hembra lactante en la localidad de Rao (Lugo), que fue equipada con un radiotransmisor. Al día siguiente se localizó la colonia de cría en una grieta situada a 14 metros de altura, en el tronco descortezado de un gran carballo (Quercus robur) prácticamente muerto, en el valle del río Balouta, en territorio leonés. Esa misma noche se realizó un conteo de ejemplares durante la emergencia crepuscular que arrojó un resultado de 22 ejemplares. Dado lo tardío de la fecha de observación, es probable que este número no se corresponda únicamente con el número de hembras adultas de la colonia de cría, sino que incluya jóvenes volantones.

En el mes de julio de 2009 se habían capturado en el tramo lucense del río Balouta varias hembras reproductoras de esta especie (Hermida et al. 2012) que probablemente pertenecen a la misma colonia de cría localizada en este trabajo. Según nuestra experiencia la especie se captura rápidamente cuando está presente, sobretodo en período de cría. Tanto los puntos de captura como los datos obtenidos mediante radioseguimiento concuerdan con el uso que esta especie realiza de los paisajes que habita, moviéndose principalmente a lo largo de pequeños cursos fluviales y buscando refugio en árboles del entorno inmediato de los mismos (Lučan et al. 2009, Hermida y Seage 2010). Los refugios utilizados fuera de la época de cría también concuerdan con observaciones anteriores realizadas en Galicia en la misma época (Hermida y Seage, 2010): árboles de escaso porte con huecos generados por la cicatrización de heridas longitudinales en el tronco.

Otros dos ejemplares, un macho y una hembra adultos, fueron capturados en el valle de Suertes en la vertiente leonesa de la sierra de Ancares (Candín, León) el día 31/08/2011. También fueron equipados con sendos radiotransmisores que permitieron localizarlos en refugio en los En cuanto al refugio de cría, se trata del días posteriores, en las inmediaciones del punto primero localizado en el extremo noroccidental de de captura. Ambos ejemplares se refugiaron en ejemplares de Quercus pyrenaica de escaso porte, la Península Ibérica. aprovechando hendiduras del tronco principal. En el caso de la hembra, la entrada del refugio Tabla 1 ID

Fecha captura

UTM 10x10

Sexo

Edad

Estado reproductivo

Antebrazo (mm)

Peso (g)

Mal_1

22/07/2011

29TPH75

adulto

lactante

32,1

5,0

Mal_2

31/08/2011

29TPH84

adulto

32,8

4,3

Mal_3

31/08/2011

29TPH84

adulto

33,1

5,0

Mal_4

15/09/2011

29TPH74

adulto

32,5

4,2

Mal_5

15/09/2011

29TPH74

juvenil

31,2

3,7

Barbastella 6 (1) 2013

Primeros datos sobre Myotis alcathoe von Helversen & Heller, 2001 en Castilla y León y primer refugio de cría localizado en el noroeste de la península Ibérica

Agradecimientos

Hermida, R.J. & R. Seage (2010). Murciélagos del Parque Natural Fragas do Eume: inventario, distribución, ecología. Informe no publicado. A Javier Juste, Carlos Ibáñez y Juan Luis García Mudarra, de la Estación Biológica de Hermida, R., Lamas, F., Graña, D., Rial, S., Doñana, por facilitarnos la identificación molecular Cerqueira, F., Arzúa, M. & Seage, R. de los ejemplares. A Francisco Conde, Sara Abalo 2012. Contribución al conocimiento de y Zeltia López, que participaron en el trabajo de la distribución de los Murciélagos (O. campo. Este trabajo se ha realizado con el apoyo Chiroptera) en Galicia. Galemys 24: 13económico de la Fundación Biodiversidad y una 25. DOI: https://dx.doi.org/10.7325/ beca de Novacaixagalicia concedida a L.S. Galemys.2012.A02

Para la realización de este trabajo se ha Jan, C.M.I., Frith, K., Glover, A.M., Butlin, contado con los correspondientes permisos de la R.K., Scott C.D., Greenaway, F., Ruedi, M., Xunta de Galicia y la Junta de Castilla y León. Frantz, A.C., Dawson, D.A. & Altringham, J.D. 2010. Myotis alcathoe confirmed in the UK from mitochondrial and Referencias microsatellite DNA. Acta Chiropterologica 12 (2):471–483. DOI: https://dx.doi. Aguirre-Mendi, P.T., García-Mundarra, J.L., org/10.3161/150811010X538043 Juste, J. & Ibáñez, C. 2004. Presence of Myotis alcathoe Helversen and Heller, 2001 (Chiroptera: Vespertilionidae) in the Iberian Peninsula. Acta Chiropterologica 6:49–57. DOI: https://dx.doi. org/10.3161/1508110042176590

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Helversen, O. von, Heller, K.G., Mayer, F., Nemeth, A., Volleth, M. & Gombkötä, P. 2001. Cryptic mammalian species: a new species of whiskered bat (Myotis alcathoe n. sp.) in Europe. Naturwissenschaften 88:217– 223. DOI: https://dx.doi.org/10.1007/ s001140100225

Barbastella 6 (1) 2013

Juan Tomás Alcalde, David Campion, Javier Fabo, Felipe Marín, Alberto Artázcoz, Iñaki Martínez, Inmaculada Antón

Barbastella 6 (1) ISSN: 1576-9720 SECEMU

Open Access

www.secemu.org

Ocupación de cajas-refugio por murciélagos en Navarra Juan Tomás Alcalde*, David Campion, Javier Fabo, Felipe Marín, Alberto Artázcoz, Iñaki Martínez, Inmaculada Antón Plaza Sabicas, nº5, 2º – 31015, Pamplona (Spain) * Correo electrónico del autor: jtalcalde@gmail.com DOI: http://dx.doi.org/10.14709/BarbJ.6.1.2013.05 English title: Occupancy of bat-boxes in Navarre

Abstract: 405 bat boxes of 7 different models have been revised in 11 areas of Navarre (Northern Spain)

in autumn 2012. Occupation has ranged between 0 and 90% depending on the area. Overall, 241 (60%) of the cases showed signs of occupation: 107 (26%) were inhabited by bats and 134 (33%) contained guano. 345 bats belonging to 10 species have been counted: Myotis mystacinus, Myotis daubentonii, Pipistrellus pipistrellus, Pipistrellus pygmaeus, Pipistrellus kuhlii, Nyctalus leisleri, Nyctalus noctula, Nyctalus lasiopterus, Barbastella barbastellus and Plecotus auritus. The most frequent and abundant were P. pygmaeus, found in 53 boxes (247 individuals) and N. leisleri in 24 (36 ind.). Dominant species were found in different areas and species preferences were observed for certain models of boxes. The most used models were 1FF and 2F with double front panel (Schwegler). No significant differences were found in relation to tree species where the boxes are, although there were significant differences in relation to forest structure: the occupation was greater with the more open forest structure. Besides, significant differences were found in relation to the orientation: the largest amount of bats was found in boxes oriented NW, S and SW. 30% of bat boxes contained other animals and/or obstacles to the bat occupation, mainly excess of guano (12%), nests (9%) and wasps (5%), so regular cleaning is required.

Keywords: bat box, roost, conservation, Navarre.

Resumen: En otoño de 2012 se han revisado 405 cajas-refugio para murciélagos, de 7 modelos diferentes en 11 zonas de Navarra (Norte de España). La ocupación ha oscilado entre el 0 y el 90% según zonas. En conjunto, 241 (60%) cajas mostraba signos de ocupación: 107 (26%) estaban habitadas por murciélagos y otras 134 (33%) contenían guano. Se han contabilizado 345 murciélagos pertenecientes a 10 especies: Myotis mystacinus, Myotis daubentonii, Pipistrellus pipistrellus, Pipistrellus pygmaeus, Pipistrellus kuhlii, Nyctalus leisleri, Nyctalus noctula, Nyctalus lasiopterus, Barbastella barbastellus y Plecotus auritus. Las más frecuentes y abundantes han sido P. pygmaeus, hallada en 53 cajas (247 individuos) y N. leisleri, en 24 (36 ind.). Se han encontrado especies dominantes en diferentes zonas y también preferencias de algunas especies por determinados modelos de cajas. Los modelos más utilizados han sido el 1FF y el 2F de doble pared (Schwegler). No se han encontrado diferencias significativas de ocupación en relación a la especie de árbol donde se hallan las cajas, aunque sí respecto a la estructura del bosque: la ocupación es mayor cuanto más abierta es la estructura del bosque. Además se observan diferencias significativas en relación a la orientación: el mayor número de murciélagos se encuentra en las cajas orientadas al NO, S y SO. El 30% de las cajas presentaban otros animales y/o obstáculos para la ocupación de murciélagos, principalmente exceso de guano (12%), nidos (9%) y avispas (5%), por lo que se requiere una limpieza periódica. Palabras clave: caja, refugio, conservación, Navarra. Barbastella 6 (1) 2013

Ocupación de cajas-refugio por murciélagos en Navarra

Introducción Navarra se encuentra en una zona de transición bioclimática: en ella confluyen las regiones bioclimáticas alpina, atlántica y mediterránea. Además, su situación geográfica en el norte de la península Ibérica incluye las estribaciones occidentales del Pirineo (Fig. 1), lo que favorece que esta región constituya un territorio de paso para numerosas poblaciones de aves y murciélagos que migran desde Centro Europa hacia el interior de la península y/o África (e.g., Alerstam 1990, Elphick 1995, Ohlendorf et al. 2000, Alcalde et al. en prensa)

Las cajas han sido colocadas entre los años 2001 y 2011, por diversos colectivos: técnicos del Gobierno de Navarra, empresas de gestión forestal, organizaciones conservacionistas o particulares. La mayor parte de los proyectos contaron con la participación de expertos en el estudio y conservación de murciélagos; sólo unas pocas fueron colocadas por personas desconocedoras de este grupo animal. Debido a la diversidad de colectivos implicados, se desconoce el número exacto de cajas colocadas en toda la Comunidad, aunque se calcula en torno a 500. Las áreas y hábitats en los que estas cajas han sido colocadas son muy diversos, pero pueden resumirse en:

- Norte de Navarra: grandes masas forestales En 1998 se colocaron 20 cajas-refugio de (hayedos y robledales) situados en las madera (Stebbings & Walsh 1991) en parques regiones atlántica y pirenaica. de Pamplona (Navarra). Estas cajas pretendían compensar la pérdida casi total de refugios naturales - Centro: parques urbanos de Pamplona/ debida a la progresiva tala de prácticamente todos Iruña, en la región mediterránea. los árboles viejos de la ciudad, ofreciendo refugios alternativos a los nóctulos medianos (Nyctalus - Sur de Navarra: formaciones de ribera noctula) que habitan en los parques de Pamplona. asociadas a la presencia de grandes ríos En los tres años siguientes sólo se observó una (Ebro, Arga, Aragón) y encinares, en la caja ocupada por nóctulos y además en ese mismo región mediterránea. período la mayor parte de las cajas resultaron dañadas por las inclemencias meteorológicas, apreciándose grietas en las juntas y abombamientos Material y métodos de la madera. En verano de 2001 se colocaron 71 Entre septiembre y noviembre de 2012 se nuevas cajas del modelo 2FN de la casa Schwegler (hecha de cemento con fibras de madera en su han revisado 405 cajas-refugio, que llevaban entre interior), que fueron rápidamente ocupadas por 1 y 3 años sin ser revisadas. Todas se encuentran entre 4 y 7 m de altura. La inspección se ha nóctulos (Alcalde 2008). realizado accediendo a las cajas mediante una El éxito de estas cajas, además de la escalera y abriéndolas. Las cajas se encuentran en consideración de que prácticamente todos los 11 zonas de Navarra (Fig. 1) y son de 7 modelos bosques de la región son explotados o lo han distintos: 5 de la marca Schwegler (1FD, 1FF, sido recientemente, y por lo tanto son escasos en 1FW, 2FN, 2F de doble pared), un modelo artesano oquedades naturales disponibles para murciélagos, de gran tamaño (Fig. 2) y uno formado por dos motivaron una actitud positiva por parte de los tejas superpuestas (Fig. 3). Se han identificado y técnicos de la Administración regional encargados contado los murciélagos presentes en el interior de la gestión forestal. Ello desembocó en el de cada caja y se han anotado los hallazgos de desarrollo de una normativa forestal autonómica otros animales o rastro de ellos, prestando especial renovada anualmente (cuya ultima versión es la atención a la presencia de guano de murciélagos. Orden Foral 118/2012) que incluye como “medida Es preciso matizar que las cajas que carecen de Red Natura 2000” la colocación de cajas-refugio base (modelo 1FF) no suelen almacenar guano, de buena calidad, cuyo coste es sufragado por el aunque sean ocupadas por murciélagos; por ello, Gobierno de Navarra. Esta norma se ha aplicado algunas de estas cajas han podido ser ocupadas sin en la realización de trabajos de gestión forestal que quede rastro de ello. y en proyectos de conservación de la diversidad, Tras la revisión, todas las cajas han sido siempre que las cajas se encuentren en espacios de limpiadas y recolocadas.La mayor parte de las la Red Natura 2000. cajas revisadas (61%) se encuentran en espacios naturales protegidos. 36

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Fig. 1 Cajas-refugio colocadas en Navarra.

Se ha estudiado la ocupación de las cajas han encontrado en Marcilla, donde se ocupó al en función de las especies presentes, los modelos menos el 78% de las cajas, con un promedio de 3,8 utilizados, la orientación, los bosques en que se individuos por caja (tabla 2). encuentran y su estructura. Se han contabilizado 345 ejemplares que pertenecían a 10 especies (tabla 3). Destaca el murciélago de Cabrera, Pipistrellus pygmaeus, con Resultados 247 individuos (72% del total). Se han encontrado signos de ocupación Algunas especies son muy dominantes en (guano o murciélagos) en 241 cajas (60% del total); 107 de ellas (26%) contenían murciélagos en el determinados emplazamientos: en la Comarca de momento de la revisión. 47 cajas (12%) contenían Pamplona, Lodosa y Marcilla todos los murciélagos cúmulos de guano tapando todo el fondo. La mayor hallados eran P. pygmaeus; en los parques de ocupación y el mayor número de murciélagos se Pamplona, el 88% eran nóctulos medianos, Barbastella 6 (1) 2013

Ocupación de cajas-refugio por murciélagos en Navarra

Nyctalus noctula; en el robledal de Ultzama, el leisleri habitan dichas cajas en mayor porcentaje 83% eran nóctulos pequeños, Nyctalus leisleri. que las demás (71%, 87% y 83% de las cajas ocupadas por cada especie). Por el contrario, Al margen de las 4 cajas de modelos el nóctulo mediano, N. noctula y el grande, N. artesanos, todas ellas habitadas, el modelo con lasiopterus, se encuentran con más frecuencia en mayor ocupación es el 2Fdp (73%) seguido del el modelo 2FN (88% y 67% respectivamente). 2FN (65%). Si se tiene en cuenta únicamente Las demás especies se han encontrado de forma la presencia de murciélagos (no de guano), los esporádica. modelos más ocupados son el 1FF (28,5%) y el 2Fdp (28,0%), aunque las diferencias observadas La mayor ocupación de las cajas se ha no resultan significativas (X2=3,972; p=0,441). producido en platanares (86%), jardines con Esos dos modelos son también los que mayor arbolado diverso (77%), sotos (66%), robledales número de murciélagos presentan por caja: 1,0 y (62%) y hayedos (54%), no hallándose diferencias 0,9 respectivamente (tabla 4). significativas entre ellos (X2=3,442; p=0,487). En los demás bosques, el número de cajas colocadas Se observa preferencia por esos dos modelos ha sido muy reducido (entre 3 y 11) y no es posible en 3 especies: P. pipistrellus, P. pygmaeus y N. apreciar tendencias. Tabla 1. Número y modelos de cajas revisadas en cada localidad (2FdP: modelo 2F de doble pared; otros: modelos variados, artesanos) Modelos Alduides Belate Bertiz Comarca de Pamplona Javier Lodosa Marcilla Pamplona Ultzama Urbasa-Andia Valdorba Total

1FD

1FW 3 3 3

7 2 2

2FN 27 1 12 9 2

1 3

18 3 8

1FF 34 21 12 9 1 5 27 2 18 8 137

2Fdp 33 9 26 15 7 3 22 2 15 15 10 157

Otros

Total 97 42 55 35 10 9 55 22 36 34 10 405

Tabla 2. Ocupación de las cajas (N cajas ocupadas = N cajas con murciélagos + N cajas con guano)

Alduides Belate Bertiz Comarca de Pamplona Javier Lodosa Marcilla Pamplona Ultzama Urbasa-Andia Valdorba Total

N cajas

N cajas ocupadas

97 42 55 35 10 9 55 22 36 34 10 405

59 19 27 15 9 7 43 18 26 17 1 241

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N cajas con murciélagos 18 7 4 10 4 4 39 8 8 4 1 107

N total murciélagos 31 8 8 24 6 14 209 16 12 15 2 345

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Tabla 3. Número de ejemplares de cada especie encontrado en cada zona. B. barb Alduides Belate Bertiz Comarca de Pamplona Javier Lodosa Marcilla Pamplona Ultzama Urbasa-A. Valdorba Total

M. daub

M. myst 1

N. lasi 6

1 1

N. leis 14 3 2

N. noct

P. auri

P. kuhl

P. pipi 10 4 5

P. pygm

24 4

2 14 209

2 10 1

2 7 7

7 2 28

247

Total 31 8 8 24 6 14 209 16 12 15 2 345

Tabla 4. Número de cajas utilizadas por cada especie y modelo, y total de ejemplares encontrado por especie y modelo de caja. 1FD 1FW 2FN 1FF 2Fdp Otros Cajas con murciélagos 1 1

B. barbastellus M. daubentonii M. mystacinus N. lasiopterus N. leisleri N. noctula P. auritus P. kuhlii P. pipistrellus P. pygmaeus N cajas con murciélagos N murciélagos N especies

1 2 4 7

1 1 8 1

2 1 3

1 3 17

1 5 22 39

5 24 43

3 4

1 1

12 2

37 5

138 7

136 5

21 2

1 1 3 24 8 1 1 14 53 107

12 1

Total murciélagos 1 1 1 6 36 16 7 2 28 247 345 10

Tabla 5. Otros animales y rastros encontrados en las cajas, que dificultaban o impedían su ocupación por murciélagos.

Avispas Hormigas Lagartija Nido roedor Nido ave Parásitos Total

1FD 1

1FH 1 1

2FN 6

1FF 2

1 4

1 5 16

3 2

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2Fdp 12 12 1 12 3 40

Total 22 13 2 9 35 3 84

Ocupación de cajas-refugio por murciélagos en Navarra

Fig. 2 Caja artesana de gran tamaño colocada en Marcilla. Las tres cajas de este modelo se han ocupado por Pipistrellus pygmaeus.

Fig. 3 Refugio formado por dos tejas, en Belate. En el único refugio colocado de este modelo se encontró un macho de Barbastella barbastellus.

En los sotos se encuentra la mayor tasa de murciélagos/caja (2,5), aunque en ellos se han encontrado únicamente P. pygmaeus; esta especie no se ha hallado en ningún otro bosque. En los platanares se da la segunda mayor tasa (0,6 individuos/caja) y en ellos se ha encontrado el 75% de los ejemplares de N. noctula. Los demás bosques muestran tasas de ocupación de 0,3 ind./ caja (jardines, hayedos y robledales) o inferiores.

diferencias sí resultan significativas (X2=15,53; p=0,03), siendo más usadas las cajas orientadas al NO (1,38 ind./caja), SO (1,03) y S (1,00), mientras que las orientadas al NE presenta menor número de individuos por caja (0,48).

La ocupación de las cajas es mayor cuanto más abierta es la estructura del bosque y viceversa; las diferencias encontradas no llegan a ser significativas al considerar las cajas ocupadas (X2=7,09; p=0,069), aunque sí resultan significativas si consideramos el número de murciélagos por caja (X2=136,64; p<0,001) (Fig. 4). Las cajas más ocupadas son las orientadas al S (71%) y al NO (66%), mientras que las menos ocupadas son las orientadas al NE (53%) y al O (56%); estas pequeñas diferencias no son significativas (X2=0,92; p=0,99). Sin embargo, al comparar el número de murciélagos encontrado en las cajas en función de su orientación, las 40

El 21% de las cajas revisadas estaban ocupadas por otros seres vivos o rastros de ellos que impedían o dificultaban la ocupación de las mismas por murciélagos. Destacan los nidos de aves (9%) y los avisperos (5%). Únicamente dos cajas con avispas activas albergaban murciélagos (P. pygmaeus). Ninguna de las tres cajas halladas con abundantes parásitos (ácaros), presentaba murciélagos, aunque todas contenían guano. Ver tabla 5.

Discusión La instalación de cajas-refugio es una medida ampliamente utilizada para favorecer el asentamiento de murciélagos arborícolas o fisurícolas (e.g., Taake & Hildenhagen 1989, Altringham 1998, Paz et al. 2000) y otras especies de mamíferos amenazadas (Lindenmayer et al.

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Fig. 4. Ocupación de las cajas en función de la estructura forestal (cerrada: dosel tapando el cielo; semiabierta: dosel con huecos; abierta: borde de bosque, hasta 180º de su entorno libre de arbolado; muy abierta: árbol aislado o descubierto en más de la mitad de su contorno).

2009). Sin embargo, la eficacia de medida es cuestionada por algunos autores, al temer que dichas cajas provoquen un efecto atrayente sobre especies oportunistas y abundantes, en detrimento de otras más escasas y exigentes (Boye & Dietz 2005), por lo que se recomienda dirigir esta actuación a zonas con déficit de refugios naturales. En cualquier caso, las cajas pueden paliar la escasez o insuficiencia de refugios naturales en determinadas áreas, debido a una gestión forestal presente o pasada, pero no deben sustituir la necesaria presencia de árboles con oquedades naturales (Mitchell-Jones & McLeish 2004), que debe ser una prioridad de una gestión forestal sostenible (Gibbons et al. 2010). Aunque las cajas colocadas en Navarra se encuentran principalmente en espacios protegidos, han sido instaladas mayoritariamente en bosques sometidos a explotación forestal y por tanto con escasez de refugios naturales. En este sentido la generación natural de oquedades en los bosques templados es un fenómeno asociado a edades avanzadas del arbolado (Sandström 1992) y por tanto, los refugios pueden ser una herramienta para paliar este déficit a corto-medio plazo.Por otro lado, las cajas-refugio pueden constituir un valioso instrumento para conocer las especies presentes

en una zona, o para valorar la evolución de las poblaciones que las ocupan (Boye & Dietz 2005). La revisión ha permitido comprobar la mayor eficacia de las cajas de cemento-madera (Gerell 1985) respecto a las de madera así como su mayor durabilidad (Stebbings & Walsh 1991): las más antiguas se encontraban en buenas condiciones y aptas para su uso, tras 12 años a la intemperie. En conjunto, las cajas revisadas han tenido una ocupación notable (60%) y diversa (10 especies de quirópteros), aunque la heterogeneidad de los resultados (entre el 10 y el 90% de ocupación según zonas) revela claras diferencias en la aceptación de estos refugios. Conviene matizar que en la zona con menor ocupación (Valdorba 10%), las cajas fueron colocadas por personal desconocedor de los murciélagos, y varias cajas se encontraban en zonas de espesura, difícilmente accesibles para estos mamíferos; ello evidencia la necesidad de contar con técnicos especializados en quirópteros durante la realización de proyectos que incluyan la colocación y revisión de cajasrefugio. Cabe achacar la elevada diversidad de especies encontrada a las peculiares condiciones

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Ocupación de cajas-refugio por murciélagos en Navarra

de murciélagos en cajas orientadas hacia el O y el S, aunque si se atiende únicamente a los rastros encontrados, no se observan diferencias. En el centro de la península Ibérica, Paz et al. (2000) tampoco encuentran diferencias. En Centro Europa los murciélagos prefieren cajas orientadas al SO o al S, prestando poca atención a las orientadas hacia el E (Boye & Dietz 2005). A la vista de estas observaciones, cabe sospechar que la preferencia por determinadas orientaciones varíe en función de otros factores más relevantes, como la latitud o la estacionalidad. En este sentido cabe recordar que la presencia de excrementos puede deberse a ocupaciones de las cajas en cualquier época del año, mientras que en el presente trabajo, los murciélagos se han hallado únicamente en otoño. En este período existe una gran variación térmica entre el día y la noche, por lo que la orientación de las cajas puede ser entonces relevante.

Fig. 5 Harén de Nyctalus lasiopterus descansando en una caja Schwegler 2FN (1 macho y 2 hembras).

biogeográficas de la zona de estudio, donde confluyen las tres regiones bioclimáticas de la península Ibérica en una zona de paso migratorio de murciélagos y a la diversidad de hábitats en los que se han instalado estos refugios. Aunque a nivel global no se han apreciado diferencias significativas en la ocupación de diferentes modelos de cajas, se ha observado la preferencia de determinados modelos por parte de diferentes especies. Por ello, el conocimiento previo de las especies existentes en una zona puede ayudar a elegir los modelos de cajas más adecuados y en definitiva, mejorar la eficacia de esta medida. También es importante considerar que los distintos modelos de cajas tienen diferente coste económico, por lo que una elección adecuada puede también maximizar la relación beneficiocoste de la actuación.

La notable dominancia de especies concretas en determinados lugares muestra una distribución contagiosa de sus efectivos, que puede estar ligada al comportamiento propio de algunas especies como los nóctulos medianos, que forman “leks” en otoño (Sluiter & van Heerdt 1986), comportamiento observado en Pamplona (Alcalde 2008) y/o a la selección de determinados hábitats. En el caso de los nóctulos, destaca el hallazgo en las cajas de machos solitarios en celo y harenes de las tres especies peninsulares Aunque éstas se encuentran en Navarra durante todo el año, machos y hembras parecen distribuirse por diferentes áreas durante el verano, debido probablemente a sus diferentes necesidades energéticas (Barclay & Kurta 2007). En la región, sólo se han observado hembras de las tres especies de nóctulos entre finales de agosto y mediados de marzo, lo que presupone

Las observaciones realizadas en relación a la estructura del bosque, aconsejan la colocación de cajas en zonas abiertas o muy abiertas, lo cual está en consonancia con las recomendaciones de algunos autores por el uso de postes o árboles en zonas despejadas y soleadas (Tuttle & Hensley Fig. 6 Harén de Pipistrellus pygmaeus en una caja Schwegler 1993, Lourenço & Palmeirim 2003). En el 2F de doble pared (1 macho y 10 hembras). presente trabajo se aprecia una mayor presencia 42

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un comportamiento migrador (Ibáñez et al. 2009) constatado en la Península Ibérica para el nóctulo pequeño (Ohlendorf et al. 2000, Wohlgemuth et al. 2004, Alcalde et al. en prensa). En este sentido cabe destacar la posición geográfica de Navarra, situada en el trayecto de los ejemplares que migran entre Centro Europa y la Península Ibérica: durante este recorrido, las cajas pueden tener un especial valor como refugios accesibles y fáciles de localizar. Además, en ocasiones se ha comprobado la ocupación de las cajas por nóctulos pequeños y medianos para la hibernación (Alcalde 2008, Alcalde et al. en prensa). En ningún caso se encontraron nóctulos muertos en las cajas, como ha ocurrido en Alemania, donde se atribuye el hecho a una posible congelación (Boye & Dietz 2005) o a la falta de oxígeno por exceso de ejemplares (Arthur & Lemaire 2009). N. noctula, además, parece mostrar preferencia por los platanares, donde se encuentra la mayoría de sus ejemplares, al igual que se ha observado en Francia (Arthur & Lemaire 2009).

pueden atacar y devorar murciélagos (Estók et al. 2010). Por ello, y a la vista de estos resultados, se recomienda una revisión y limpieza de estos refugios al menos cada 2-3 años.

Llama la atención el hallazgo de un solo ejemplar de B. barbastellus refugiado en el único refugio formado por dos tejas superpuestas. Esta especie es relativamente frecuente en la mitad septentrional de la región, aunque parece evitar los diferentes modelos cajas, salvo el modelo mencionado, que simula las grietas existentes bajo la corteza, su refugio habitual (Meschede & Keller 2003). Este modelo, de bajo coste y fácil construcción, podría ser muy adecuado para dicha especie en zonas con escasez de refugios.

Referencias

Por último, cabe mencionar que los datos encontrados en este trabajo se ciñen únicamente a un área geográfica muy concreta, y es posible que en otras zonas, los murciélagos muestren diferentes preferencias o requerimientos; por ello, convendría realizar más experiencias similares que contribuyesen a conocer mejor los factores que influyen en la ocupación de cajas-refugio por diferentes especies de murciélagos y en definitiva a mejorar la eficacia de estas actuaciones.

Agradecimientos

La revisión de las cajas-refugio se ha realizado gracias a la financiación del Gobierno de Navarra por medio de Gestión Ambiental de Navarra, S.A. y a la Mancomunidad de la Comarca de Pamplona. La dominancia de P. pygmaeus en Marcilla, Además en la revisión han ayudado y colaborado Lodosa y Comarca de Pamplona, cuyas cajas se con gran interés Alfonso Senosiain, Inmaculada sitúan en sotos de zonas rurales, y el notable éxito Siles, Javier Zuazu y Xabi Lopetegi de la Sección de las mismas, parecen deberse su preferencia de Guarderío del Departamento de Desarrollo por los hábitats acuáticos; estas observaciones Rural, Medio Ambiente y Administración Local son coincidentes con las realizadas por Flaquer del Gobierno de Navarra y numerosos voluntarios et al. (2005) en cajas del Delta del Ebro, donde la de la asociación Alnus, de Marcilla, y Gabriel especie es muy abundante y llega a ocupar hasta el Fuentes por su colaboración con la construcción de cajas. 95,6% de las cajas.

Alcalde, J. T. 2008. El nóctulo mediano en Pamplona. Biodiversidad Urbana de Pamplona. Ayuntamiento de Pamplona, Pamplona. Alcalde, J. T., Ibáñez, C., Antón, I. & Nyssen, P. 2012. First case of migration of a Leisler’s bat (Nyctalus leisleri) between Spain and Belgium. Le Rhinolophe, en prensa.

El hallazgo de un 21% de cajas ocupadas por Alerstam, T. 1990. Birds Migration. Cambridge otros organismos que pueden dificultar o impedir University Press, Cambridge. el acceso a los murciélagos, así como un 12% de cajas con abundante guano, revelan la necesidad de Arthur, L. & Lemaire, M. 2009. Les Chauvesrealizar limpiezas periódicas de las mismas; se ha souris de France, Belgique, Luxembourg et observado que un exceso de guano puede provocar Suisse. Biotope. Museum National d’Histoire el abandono de las mismas (Heise & Blohm Naturelle, París. 1998) y los nidos de aves pueden llegar a taponar la entrada de las cajas, impidiendo su ocupación Altringham, J. 1998. Bat houses in British forests. Bats 16: 8–11. (Alcalde 2008); además, algunos paseriformes Barbastella 6 (1) 2013

Ocupación de cajas-refugio por murciélagos en Navarra

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Marie-Jo Dubourg Savage, Joël Bec and Lionel Gaches

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First roosts of Nyctalus lasiopterus breeding females in France Marie-Jo Dubourg Savage, Joël Bec and Lionel Gaches Conservatoire des Espaces Naturels de Midi-Pyrénées/Groupe Chiroptères de Midi-Pyrénées (CEN/GCMP), 75 voie du Toec, 31076 Toulouse Cedex 3 (France) *Corresponding author e-mail: chirosavage@gmailcom DOI: http://dx.doi.org/10.14709/BarbJ.6.1.2013.06 Spanish title: Primeros refugios de hembras reproductivas de Nyctalus lasioterus en Francia

Abstract: The studies on tree-dwelling bats were very scarce until recently, due to the difficulty of finding their roosts in forests. The Giant Noctule (Nyctalus lasiopterus, Schreber 1780) is one of those difficult forest species and probably the European rarest and least studied of them. However the development of bat detectors and of radio-tracking techniques have allowed increasing the knowledge on this elusive species. Until recently, with the exception of a few occasional records of individuals, the Giant Noctule was mainly known from Spain and Central Europe where breeding colonies were located. We present here its distribution in France, where a colony of post-lactating females was found in June 2012. This record is the first documented data for Western Europe, north of the Pyrenees. Keywords: Nyctalus lasiopterus, Midi-Pyrénées, Aveyron, breeding females.

Introduction The Giant Noctule (Nyctalus lasiopterus) occurrence in some European countries is attested by skins in different museums, but very few facts on its biology and ecology have been published, and the available information comes mainly from Spain (Ibáñez et al. 2004, 2009, Popa-Lisseanu 2007, Popa-Lisseanu et al. 2008, 2009), Hungary (Estók 2007, Estók & Gombkötő 2007, Estók et al. 2007) and Slovakia (Uhrin et al. 2006). However the most important ecological feature concerns its diet, as different studies have shown that the Giant Noctule is not exclusively an insectivorous bat, but feeds also on small migrating passerines (Dondini & Vergari 2000, Ibáñez et al. 2001, Popa-Lisseanu et al. 2007). With the exception of a young female banded in Spain and then found in Portugal (Rodrigues 46

pers. com.), recovery of banded individuals is nonexistent, which means that the species status as a long distance migrant is not yet confirmed at least in Central and South-western Europe (Hutterer et al. 2005). However some probably migrating individuals were recorded at the Col de Bretolet in Switzerland (Arlettaz 1986 in Hutterer et al. 2005). The presence of sedentary males in the South, coinciding with the absence of females in summer, would also support the hypothesis of, at least, medium range migration (Helversen & Weid 1990, Ibáñez et al. (2009), Beuneux et al. 2010). The development of bat detectors and of automatic recording of calls has recently increased the number of Giant Noctule records, especially in France where this survey technique is widespread. However new identification problems are arising. Social calls of Nyctalus leisleri partly overlap

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First roosts of Nyctalus lasiopterus breeding females in France

Nyctalus lasiopterus echolocation calls (Bec et al. 2010a) but the main challenge is the overlap with Tadarida teniotis echolocation calls (Haquart & Disca 2007). This means that in areas where the European free-tailed bat is present, especially in the Pyrenees, older records of Tadarida based only on audio identification could have been Giant Noctule calls. Therefore, for French data presented on fig.1, acoustic identification was cross-checked by experts who analysed on computer the recorded call sequences.

The highlands of the Lévézou are swept by high winds and new structures appeared recently in the scenery: wind turbines. In 2008 the first mortality cases for bats were reported on a single wind farm with 73 fatalities (LPO Aveyron 2009, unpublished report) and one year later 2 Giant Noctules were amongst the 98 victims of the same wind farm (EXEN & KJM 2010). It was then decided to try and catch Giant Noctule females to find their roosts, if any, by radio-tracking. Members of the Chiroptera Group of the Conservatoire d’Espaces Naturels de MidiPyrénées licensed for mist-netting bats were also authorized to equip a few individuals with radiotransmitters. The transmitters, type PD-2, came from Holohil Systems Ltd (Ontario, Canada). They weighed 2.9g, slightly more than 5% of the bat mass. They were glued between bat shoulders with DUO, a professional glue for eyelashes. Threeelement handheld antennas (type Yagi) were used with receivers “Australis” from Titley Scientific.

If ultrasound recording is an excellent tool for bat surveys and impact assessment studies, it does not bring any information on the breeding status of the species that can only be assessed by mistnetting and radio-tracking. We present here the first results of a study in the département Aveyron (Midi-Pyrénées, south-western France). In this region, its presence was already documented by the capture of an adult male in September 2004 (Liozon 2004) on the river Viaur (Ségur, Aveyron) and of a non-breeding female in a beech wood of The trapping device consisted of three the same valley in 2010 on the limit of Ségur and superposed mist-nets mounted between two Vézins-de-Lévézou (Bodin 2011). 9 m high flagpoles. The mist-nets from Ecotone (Poland) were either 6 m or 9 m long according to the capture site and made of monofilament nylon Study area and Methods (Ref. 08M/6 and 08M/9). The study area is located in the département Aveyron (administrative region of Midi-Pyrénées), on the Lévézou plateau between Rodez and Millau Results (fig. 2). This plateau with an average altitude of In 2012, from June 23rd to 28th we tried to 900 m a. s. l., consists of hercynian rocks (granite, gneiss and shale). Five large reservoirs that offer capture the Giant Noctule on the sites where it was numerous activities to tourists are surrounded by previously mist-netted: the river Viaur in Ségur and in the beech wood close to the Viarouge wind hills called “puech”. farm. We could not catch any of them although The main river is the Viaur which takes its they were passing regularly every night above the source at 1080 m a.s.l., at the foot of the Puech du canopy. On June 29th a promising site was found Pal, the highest summit of the Lévézou (1155m), on the river. A ford with a beech wood on one side in the Parc Naturel Régional des Grands Causses. and pastures on the other was creating a large open space in the riverine vegetation and a pool of calm Two large forests border the Lévézou: the water (44°15’39” N, 02°55’05” E, 817m a.s.l.). Forêt des Palanges (444 ha) in the North, where Between 22:15 and 22:35 we caught 3 firs and pines have more or less replaced the oak trees and the state-owned Forêt du Lagast (89 ha) females at 1.50 to 5 m high. They were radio-tagged in the South composed of beech (Fagus sylvatica) and released. Two roosts were found on June 30th, one (N1) at 360 m from the capture site and the and silver fir (Abies alba). other (N2) at 1100 m in another wood. Both were Besides tourism the main activity is woodpecker holes in beech woods but N1 was at agriculture. Fields of cereals, hedgerows, pastures 12 m off the ground in an oak tree (Quercus robur) grazed by cattle and sheep contribute to forming a and N2 8 m high in a beech tree (Fagus sylvatica). mosaic landscape, together with lakes, coniferous The trunks were bare of branches below the holes, plantations and beech woods. giving free flight access to the bats. The second Barbastella 6 (1) 2013

Marie-Jo Dubourg Savage, JoĂŤl Bec and Lionel Gaches

Fig. 1 Nyctalus lasiopterus data in France according to the type of contact

radio-tagged female (A2) was in N1, together with 14 other Giant Noctules. Females A1 and A3 occupied roost N2 with 18 other individuals. We also used a video camera for counting bats emerging from roost N1 (fig. 3).

female A1 when it flew towards the Viarouge wind farm and back in the valley. The same night A2 spent part of the night in a wood close to the mistnetting site and was observed at dawn flying out of it, then foraging above and in the vicinity of the ford from 5:30 to 5:45. This was the only homingOn July 1st a huge thunderstorm put an end in that we had. to radio-tracking. Females A1 and A3 had already lost their transmitters, one at the base of the tree On July 7th, five other post-lactating females and the other inside the cavity and A2 had switched and one adult male were mist-netted at the same roost. It was apparently in a clump of 3 trunks with capture site. On July 21st and 22nd it seemed that numerous holes and the exact roost could not be Giant Noctules had left the area as no signal was received from A2 transmitter and no ultrasonic found. contact was recorded near the ford. A last mistOur aim was only to find roosts but we netting session took place on August 28th and managed to get contact from 01:40 to 01:45 with we caught new individuals: 4 juvenile females, 48

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First roosts of Nyctalus lasiopterus breeding females in France

Fig. 2 Study area of Nyctalus lasiopterus in the Lévézou (Aveyron). The stars indicate successful capture sites (2004-2012); roosts are numbered, dotted lines show the areas of frequent contacts and the closest wind farm is outlined.

1 juvenile male and one post-lactating female. In Hungary, Estók and Gombkötő (2007) Biometry data are shown on table 1. compiled all Hungarian data for Nyctalus lasiopterus and mentioned lactating females from July 19th to August 31st, but they did not mention Discussion post-lactating ones and the only precise date for giving birth came from a captive female on The discovery of 2 roosts of reproductive 15.06.1960. In Southern Spain parturition occurs females in the Lévézou region confirms the from late May to early June (Popa-Lisseanu 2007; presence of a small breeding population of Nyctalus Popa-Lisseanu et al. 2008). According to our lasiopterus north of the Pyrenees, in south- data in the Lévézou region, it looks as if the postwestern France. The first mist-netted females were lactating females caught late June-early July could identified as post-lactating as the skin around the have given birth earlier and stopped lactating nipples was bare and the nipples themselves were mid-June. May 2012 was a very wet month and dry and flattened. But our attention was attracted June experienced a few cold spells in the region. by a peculiar detail that we had never witnessed Consequently numerous moth and large beetle on other bat species. The bare area around the species did not emerge that year or were very scarce nipples presented several dark crusts looking like compared to normal years (Dubourg-Savage, pers. mushroom scales, as if the young, trying to suckle, obs.). This could have meant a lack of food for the had bitten its mother. Giant Noctule although the captured females were not underweight at the end of June. Unfortunately The females captured on July 7th showed no mist-netting session could be organised from also crusts, with the exception of one still lactating mid-July to August 27th to check when young start individual. flying in the area. Barbastella 6 (1) 2013

Marie-Jo Dubourg Savage, Joël Bec and Lionel Gaches

Table 1 Some measurements of Nyctalus lasiopterus in summer 2012. Only females A1, A2 and A3 were radio-tagged.

A1 A2 A3 B1 B2 B3 B4 B5 B6 C0 C1 C2 C3 C4 C5

Date

Sex

Age

Forearm

Weight

29/06/2012 29/06/2012 29/06/2012 07/07/2012 07/07/2012 07/07/2012 07/07/2012 07/07/2012 07/07/2012 28/08/2012 28/08/2012 28/08/2012 28/08/2012 28/08/2012 28/08/2012

♀ ♀ ♀ ♀ ♀ ♀ ♀ ♂ ♀ ♀ ♀ ♀ ♂ ♀ ♀

ad. ad. ad. ad. ad. ad. ad. ad. ad. juv. juv. ad. juv. juv. juv.

63,3 67,5 65,1 64.6 66,5 65,9 67,5 64,8 69,1 62,2 63,9 65,4 62,4 65,1 64,9

55 57 55 45 48 50,5 60 47 56 38 40 50,5 35 37 48

In this respect the species breeding phenology in south-western France needs to be clarified, as up to now 5 population nuclei have been identified, in the Landes département, the Pyrenees, the southern part of the Massif Central, the northern Alps and Corsica (Bec et al. 2010b). Further north, in the Massif Central, another Giant Noctule

Reproductive status post-lactating post-lactating post-lactating post-lactating post-lactating post-lactating post-lactating lactating post-lactating -

colony was found in July 2012 by following the individuals with an array of bat detectors and by hearing the animals chattering in the tree cavity. About 30 individuals were counted, but by the time everything was organised to capture and tag the bats, they had changed roost (Beucher pers. com.).

Fig. 3 Digital camera emergence count at roost N1 on 30.06.2012 at 30 sec. intervals. Radio-tagged female does not appear on the graph as it came out much later.

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First roosts of Nyctalus lasiopterus breeding females in France

Conclusions

conservation. Conservatoire Régional des Espaces Naturels de Midi-Pyrénées – Groupe Chiroptères de Midi-Pyrénées, Toulouse, 256 pp.

Due to the new dangers that Nyctalus lasiopterus is facing in south-western France and to the lack of knowledge on its biology and Dondini, G. & Vergari, S., 2000. Carnivory ecology, the study of the small population found in the greater noctule bat (Nyctalus in the Lévézou should be complemented and the lasiopterus) in Italy. J. Zool., Lond., study area enlarged. It becomes essential to assess 251, 233-236. DOI: https://dx.doi. the period of the species presence and its nightly org/10.1111/j.1469-7998.2000.tb00606.x activity pattern. This is necessary not only to increase our knowledge on the species but also Estók, P., 2007. Seasonal changes in the sex ratio to try and reduce its mortality at wind farms by of Nyctalus species in north-east Hungary. developing adequate curtailment algorithms taking Acta Zoologica Academiae Scientiatum into account season, wind speed, temperature and Hungaricae 53(1): 89-95 activity pattern. Estók P. & Gombkötő P., 2007. Review of the Furthermore its use of the available foraging Hungarian data of Nyctalus lasiopterus habitats and the density of potential roosts should (Schreber, 1780). Folia Historico Naturalia be assessed before formulating conservation museui Matraeinsis, 31: 167–172 actions, e.g. giving recommendations for forest Estók, P., Gombkötő, P. & Cserkész, T., 2007. management. Roosting behaviour of the greater noctule Nyctalus lasiopterus Schreber, 1780 Acknowledgments (Chiroptera, Vespertilionidae) in Hungary as revealed by radio-tracking. Mammalia The authors are grateful to the numerous 71: 86-88. DOI: https://dx.doi.org/10.1515/ volunteers who helped finding and radio-tracking MAMM.2007.007 the Giant Noctule bat from 2010 to 2012. Without EXEN & KJM, 2010. Suivi évaluation postthem this study would not have been possible. implantation de l’impact sur les chauves souris en 2ème et 3ème année d’exploitation References (2009-2010). Unpublished report Bec, J., Haquart, A., Julien, J.-F. & Disca, Haquart, A. & Disca, T., 2007. Caractéristiques acoustiques et nouvelles données de Grande T., 2010a. New criteria for the acoustic Noctule Nyctalus lasiopterus (Schreber, identification of the greater noctule, Nyctalus 1780) dans le sud de la France. Le Vespère lasiopterus, lead to a better knowledge of its 1: 15-20 distribution in France. Bat Res. News, 51(1): 12. Helversen, O. von & Weid, R., 1990. Die Verbreitung einiger Fledermausarten in Bec, J., Haquart, A. & Julien, J.-F., 2010b. La Griechenland. Bonner zoologische Beiträge Grande Noctule, Nyctalus lasiopterus, 41: 9-22. en France : synthèse de sa répartition et hypothèse pour ses preferendum d’habitats. Hutterer, R., Ivanova, T., Meyer-Cords, C. Symbioses, N.S. 25 : 66-69 & Rodrigues, L. 2005. Bat migrations in Europe. A review of banding data and Beuneux, G., Courtois, J.-Y. & Rist, D., 2010. literature. Naturschutz und Biologische La Grande Noctule (Nyctalus lasiopterus) Vielfalt, 28, 176pp. en milieu forestier en Corse : bilan des connaissances sur les arbres-gîtes et les Ibáñez C., Guillen, A. & Bogdanowicz, W., territoires de chasse fréquentés. Symbioses, 2004. Nyctalus lasiopterus (Schreber, N.S. 25 : 1-8 1780). Riesenabendsegler. In (F.Krapp, ed.) Handbuch der Säugetiere Europas. Vol. 4// Bodin, J., 2011. Les chauves-souris de MidiII. AULA Verlag, Wiesbaden, Germany, pp. Pyrénées : répartition, écologie, 695-716 Barbastella 6 (1) 2013

Marie-Jo Dubourg Savage, Joël Bec and Lionel Gaches

Ibáñez, C., Guillen, A., Agirre-Mendi, P.T., Juste Popa-Lisseanu, A.G., Bontanida, F. & Ibáñez C., J., Schreur, G., Cordero A.I. & Popa2009. Giant noctule bats face conflicting Lisseanu, A.G., 2009. Sexual segregation in constraints between roosting and foraging Iberian noctule bats. Journal of Mammalogy in a fragmented and heterogeneous 90(1): 235-243. DOI: http://dx.doi. landscape. Journal of Zoology 278: 126-133. org/10.1644/08-MAMM-A-037.1 DOI: https://dx.doi.org/10.1111/j.14697998.2009.00556.x Liozon, R., 2004. Grande noctule en Aveyron. Kawa Sorix 2 : 4 Uhrin, M., Kaňuch, P., Benda, P., Hapl, E., Verbeek, H.D.J., Krištin, A., Krištofik, Popa-Lisseanu, A.G., 2007. Roosting behaviour, J, Mašán, P. & Andreas, M., 2006. On the foraging ecology and the enigmatic dietary Greater noctule (Nyctalus lasiopterus) in habits of the aerial-hawking bat Nyctalus central Slovakia. Vespertilio 9-10 : 183-192 lasiopterus. PhD Thesis, Universidad de Sevilla, Sevilla: 142 p. Popa-Lisseanu, A.G., Bontanida, F., Mora, O. & Ibáñez C., 2008. Highly structured fissionfusion societies in an aerial-hawking, carnivorous bat. Animal behaviour 75: 471- 482. DOI: https://dx.doi.org/10.1016/j. anbehav.2007.05.011

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Estado poblacional, selección de refugios y ecología espacial de las poblaciones de nóctulo grande (Nyctalus lasiopterus) y nóctulo mediano (Nyctalus noctula) en Cataluña

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Estado poblacional, selección de refugios y ecología espacial de las poblaciones de nóctulo grande (Nyctalus lasiopterus) y nóctulo mediano (Nyctalus noctula) en Cataluña Jordi Camprodon1,2; David Guixé1 1 2

Àrea de Biodiversitat. Centre Tecnològic Forestal de Catalunya Departament d’Indústries Agroalimentàries i Ciències Ambientals. Universitat de Vic (Spain)

*Correo electrónico del autor: jordi.camprodon@ctfc.es DOI: http://dx.doi.org/10.14709/BarbJ.6.1.2013.07 English title: Population status, roost selection and spatial ecology of the Greater Noctule Bat (Nyctalus lasiopterus) and the Common Noctule (Nyctalus noctula) in Catalonia

Abstract: We present the first results of the monitoring of the first two colonies of Greater Noctule and

Common Noctule found in Catalonia, in the Zona Volcànica de la Garrotxa Natural Park and the city of Lleida, respectively. Few animals were found in each locality after a cavity checking of each locality in 2010-2012. The Great Noctule occupies a small stand with high concentration of woodpecker holes in a beech forest. The Common Noctule colony has their refuges concentrated in few European plane trees with abundant natural cavities in an urban park. Foraging areas of Great Noctule were located in the agro-forestry landscape within 30 km at least from the refuge stand. The Common Noctule used irrigated and fluvial areas around the city. The highly localized concentration of suitable tree cavities seems to be the determining factor in the distribution of these large bats in the study area.

Keywords: Nyctalus lasiopterus, Nyctalus noctula, spatial ecology, cavities, conservation, Catalonia. Resumen: Se presentan los primeros resultados del seguimiento de las dos primeras colonias de nóctulo grande y nóctulo mediano encontradas en Cataluña, en el Parc Natural de la Zona Volcànica de la Garrotxa y en la ciudad de Lleida, respectivamente. Las poblaciones estaban compuestas por escasos individuos, según se desprende de la prospección de refugios potenciales en cada localidad entre 2010 y 2012. El nóctulo grande ocupaba un rodal con concentración de cavidades de pícido dentro de un hayedo, mientras la colonia de nóctulo mediano se refugiaba en un rodal de plátanos con abundantes refugios naturales en un parque urbano. Las zonas de campeo del nóctulo grande se emplazaban en el paisaje agroforestal en un radio de por lo menos 30 km alrededor del rodal refugio. El nóctulo mediano utilizaba las zonas de regadío y fluviales que circundan el núcleo urbano. La concentración muy localizada de buenas cavidades en árbol parece ser uno de los factores más determinantes que explica la distribución de estos quirópteros de gran tamaño en el área de estudio.

Palabras claves: Nyctalus lasiopterus, Nyctalus noctula, ecología espacial, refugios, conservación, Cataluña.

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Jordi Camprodon, David Guixé

Introducción El nóctulo grande (Nyctalus lasiopterus) y el nóctulo mediano (Nyctalus noctula) son dos de los murciélagos más raros y desconocidos de la Península Ibérica. La escasez de efectivos, su localización muy puntual y la selección de refugios en árboles grandes dificultan la localización de poblaciones. El nóctulo grande es un murciélago forestal de distribución básicamente paleártica, citado desde Marruecos a Uzbekistán, con núcleos de población discontinuos y todavía mal conocidos en la península Ibérica y el suroeste europeo (Juste in Palomo et al. 2007). Está asociado principalmente a bosques de frondosas, principalmente hayedos, a pesar de que se ha encontrado en pinares maduros y criando en viejos plátanos y palmeras de parques urbanos. El nóctulo mediano es paleártico y se ha citado desde Marruecos y Argelia hasta Asia. En la Península Ibérica y el suroeste europeo todavía se considera una especie rara y mal conocida. En 2007 solo se tenía conocimiento de 3 agrupaciones en España: dos localidades de Navarra, y otra en Aranjuez (Alcalde in Palomo et al. 2007). El estudio de los murciélagos forestales en Cataluña ha avanzado considerablemente en los últimos años. En el 2010 se localizó un grupo de nóctulos grandes (Nyctalus lasiopterus) ocupando refugios naturales en el Parc Natural de la Zona Volcànica de la Garrotxa, el mismo año se encontró un grupo de nóctulos medianos (Nyctalus noctula) en oquedades de grandes plátanos de sombra

en la ciudad de Lleida. Se trata de las primeras agrupaciones de nóctulos medianos y grandes de Cataluña, pasando a ser un nuevo y valioso enclave de los pocos que hay en la Península Ibérica, de máximo interés de conservación. Los datos anteriores publicados sobre estas dos especies en Cataluña proceden de detectores de ultrasonidos y no pueden darse como seguros (Flaquer et al. 2010). Como dato paleontológico, se halló una mandíbula de nóctulo grande del final del Pleistoceno Superior en el yacimiento neandertal del Abric Romaní, en la comarca de L’Anoia (López-García 2009). Los resultados de este artículo emanan del proyecto de conservación de quirópteros forestales (Biosilva) del Departament d’Agricultura, Ramaderia, Pesca, Alimentació i Medi Natural de la Generalitat de Catalunya y del estudio de poblaciones de quirópteros del municipio de Lleida financiado por La Paeria.

Material y métodos En 2010 se inició la prospección de localidades, cavidades de árboles y cajas refugio aptas para nóctulo grande y nóctulo mediano en zonas potenciales para ambas especies en algunas localidades de Cataluña. Se realizó una primera prospección en junio (época de cría) para intentar localizar colonias de reproducción y una segunda en otoño (época de apareamiento), cuando es más factible localizar ejemplares por sus gritos sociales. Se buscaron en la Fageda d’en Jordà del

Fig 1. Machos de nóctulo grande (Nyctalus lasiopterus) en un nidal para páridos en el Parc Natural de la Zona Volcànica de la Garrotxa (izquierda) y un macho de nóctulo mediano (Nyctalus noctula) en un plátano de sombra en Lleida (derecha) Fotos: David Guixé y Jordi Bas.

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Estado poblacional, selección de refugios y ecología espacial de las poblaciones de nóctulo grande (Nyctalus lasiopterus) y nóctulo mediano (Nyctalus noctula) en Cataluña

Parc Natural de la Zona Volcànica de la Garrotxa, y en los parques urbanos con grandes árboles de las ciudades de Girona, Olot y Lleida, donde se inspeccionaron las cavidades potenciales. En las distintas localidades muestreadas se emplazaron grupos de 3-4 refugios de madera (modelo Nyc06, Camprodon & Guixé 2006) y algunas cajas Schwegler 2FN.

3 hembras, nueve de ellos en otoño de 2010 y 2012. Solo se recapturó una hembra. Por el momento no se han detectado indicios de reproducción. De forma paralela, en octubre de 2010 y en el transcurso de una campaña de anillamiento de aves, se capturó un individuo en el Coll de Salau (2010 m de altitud) en el Parc Natural de l’Alt Pirineu a (Bota et al. 2011).

Para la prospección de las cavidades en árbol se utilizó un caviscopio dotado de una pequeña cámara insertada en una manguera manejable, a su vez instalada en lo alto de una pértiga telescópica que permitía llagar hasta los 9 m de altura. Los refugios emplazados a mayor altura se inspeccionaban trepando al árbol con escalera y cuerdas o bien subiendo a la altura de la cavidad con una grúa y revisando los agujeros aptos con un caviscopio de mango corto. Se tomaron datos dasométricos de los rodales y árboles con cavidades ocupadas.

Selección de refugios y caracterización de la estructura forestal

La captura de ejemplares se efectuó mediante redes Ecotone de 9, 12 y 18m o bien tapando los refugios con una bolsa-trampa. Los ejemplares capturados se marcaron con microchips AVID2323 Musicc. La actividad de campeo y la localización de nuevos refugios se estudió mediante radioseguimiento durante los meses de octubre y noviembre de 2010-2012. Se marcaron un total de 7 nóctulos grandes y 3 nóctulos medianos con emisores Biotrack PIP3SM y Holohil BD-2C. Se siguieron en coche y a pie por la zona de refugios y de campeo. Se aprovechó un vuelo comercial en globo aerostático para averiguar si había pérdida de emisores en el área de refugios del nóctulo grande.

Resultados Nóctulo grande (Nyctalus lasiopterus) Estado poblacional Ya se tenía constancia de la presencia de la especie en el Parque Natural de la Zona Volcànica de la Garrotxa desde mayo del 2001 (Camprodon & Guixé 2007), pero desde entonces solo conocíamos un mínimo de 3 individuos, que aparecían durante el período primavera-verano o hibernaban en una u otra caja del interior del hayedo. Fue en verano de 2010 cuando se halló un núcleo sedentario en cavidad natural, con un mínimo de 8 individuos. Se marcaron con microchip un total de 7 machos y

La población catalana localizada ocupa un hayedo monoespecífico a 650 m de altitud, con estructura semirregular de fustal maduro, pero con escasos árboles grandes, con diámetros medios de 23,5 cm y 2,2 pies/ha de >45 cm de diámetro normal. Las cavidades en árbol son muy escasas excepto en un rodal que concentra la mayor parte de los refugios ocupados (unas 2,25 ha). Esté rodal se denomina el núcleo de la colonia. En este rodal se calculó una densidad de 25 refugios/ha, claramente superior del promedio de refugios estimados para el conjunto del hayedo (1,7 refugios aptos/ha). Ocupan también cavidades en árbol en zonas periféricas del mismo hayedo y algunos refugios fuera del hayedo, a veces en rodales que no destacan por la madurez del arbolado o la concentración de refugios. En las cavidades ocupadas o potenciales emplazadas fuera del núcleo de la colonia no se han encontrado otros núcleos de población, solo individuos solitarios. Los refugios (n = 19 refugios) se localizaban principalmente en nidos viejos de pico picapinos y pito real en árbol vivo (16) y estaca (3) de haya (11), cerezo (2), roble (1) y álamo temblón (1), si bien también ocupaban cavidades en fisuras naturales espaciosas pero estrechas, de robles (3) y hayas (1) decrépitos (Camprodon & Guixé 2012). También utilizaban temporalmente cajas refugio de madera para murciélago (2) (Camprodon y Guixé 2006) y nidales de párido (2) (modelo GACO 2000, Baucells et al. 2004). Una hembra invernó dos temporadas sucesivas en un viejo nidal de párido, escasamente aislado de las inclemencias meteorológicas. El recambio de refugios en los ejemplares marcados con emisor fue de 6,9 días, con un mínimo un día por cavidad ocupada hasta un máximo de 16 días.

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Jordi Camprodon, David Guixé

Fig. 2 Inspección con caviscopio de cavidad en estaca de haya ocupada por nóctulo grande (izquierda). Árbol con cavidad ocupada por nóctulo mediano en Lleida (derecha). Fotos: Jordi Camprodon y David Guixé.

Ecología espacial Entre octubre y noviembre de 2010-2012 se siguieron 6 individuos, desde unos pocos días a varias semanas por animal. Una hembra marcada con emisor el 2012 desapareció la misma noche de la captura y otros individuos fueron desapareciendo de la zona en los días sucesivos, sin hallarse rastro de ellos en un radio de unos 30 km alrededor de la colonia. Otros dos nóctulos se arrancaron el emisor al cabo de varios días. Durante octubre concentraron la actividad de apareamiento en el núcleo de la colonia. Las áreas de campeo se emplazaron alrededor del hayedo de la colonia, en los valles circundantes de la comarca de la Garrotxa y en la llanura prelitoral de la vecina comarca del Pla de l’Estany. Cazaban a gran altura encima de un paisaje en mosaico agroforestal de bosque y cultivos de secano, dominado por frondosas (encinar, robledal, hayedo, masas mixtas) en la Garrotxa y cultivos cerealistas en el Pla de l’Estany. En octubre hasta mediados de noviembre estaban activos fuera del refugio una media de 2 h y 31 minutos (mínimo de 49 minutos y máximo de 4 h y 30 minutos). A medida que avanzaba el mes de noviembre reducían la actividad diaria de 56

campeo, de forma que podían transcurrir algunos días consecutivos sin actividad fuera del refugio. En diciembre se dispersaban por el hayedo y áreas circundantes. El área perimetral (MPC) de campeo se calculó en 155,9 km2 y el área entre refugios fue de 17,9 km2. La distancia lineal máxima entre refugios utilizados por un solo individuo era de 7,9 km y la mediana 1,7 km. El área de máxima de actividad de caza (Kernel 95%) fue de 20,7 km2. La distancia máxima entre los refugios y las áreas de campeo fue de 30 km. El análisis de un resto de excremento de un individuo capturado el 2012 contenía una pluma de ave (C. Ibáñez, com. pers.). Nóctulo mediano (Nyctalus noctula) Estado poblacional En Cataluña la primera y única confirmación de un núcleo estable corresponde a la colonia localizada en un parque urbano de la ciudad de Lleida, junto al río Segre, en verano de 2010. Se descubrieron gracias a los potentes gritos sociales que emitían los machos desde las guaridas. Las capturas en cavidad o en red permitieron marcar con microchips 6 machos y 4 hembras en los veranos de 2010, 2011 y 2012, con tres recapturas

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Fig. 3 Kernel 95 de 7 ejemplares de nóctulo grande en la Garrotxa-Pla de l’estany (2010-2012).

de machos. Por el momento no se han detectado utilizan los grandes plátanos de la colonia como indicios de reproducción. zona residencial y campean por el área agrícola y fluvial del Segre alrededor de Lleida (comarca Selección de refugios y caracterización de la del Segrià). Del total de puntos de campeo (n = estructura forestal 39), el 30% se localizaban en el espacio aéreo En verano cada macho ocupaba una cavidad encima frutales de regadío, el 27% encima en árboles diferentes muy cercanos (<15 m) y cultivos herbáceos de regadío, el 25% encima de los machos ya estaban activos sexualmente. A núcleos urbanos e industriales y el 7% por los mediados de septiembre llegaron las hembras (un ríos y bosques de ribera. El área vital 2(MPC) de en cuatro mínimo de 3 animales). La altura media de los dos machos de nóctulo fue de 4,54 km días de radioseguimiento. El área de máxima de refugios utilizadas era de 5,8 m, con un mínimo de 1 actividad de caza (Kernel 95%) fue de 2,2 km2. La m y un máximo de 10 m (n=5). Todas las cavidades distancia máxima de campeo desde los refugios ocupadas se hallaban en plátanos de sombra y eran fue de 8 km. de origen natural, excepto un refugio emplazado en la ventanilla de ventilación de la fachada de un edificio del centro urbano de Lleida, , emplazado Discusión a 1,5 km de la colonia. Los agujeros en árbol eran pequeños de unos 4-5 cm, con un máximo de 7x10 Durante el verano y otoño el grueso de la cm de entrada (Guixé 2010). El 2010 se instalaron población localizada de nóctulo grande se refugia cajas refugio modelo Schwegler 2FN que se en un pequeño rodal de bosque, mientras que el han ocupado muy puntualmente (2 excrementos nóctulo mediano lo hace en un grupo de árboles hallados en una caja como único indicio). urbanos con refugios abundantes. Ambos forman

grupos sociales de fisión-fusión, descritas para el nóctulo grande y otras especies de murciélagos Los escasos datos de tres machos recogidos forestales (Popa-Lisseanu et al. 2008). En el caso del en 2011 mostraron que los nóctulos medianos nóctulo grande, una vez finalizado el apareamiento, Ecología espacial

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Fig. 4 Kernel 95 de 3 ejemplares de nóctulo mediano en Lleida (2011).

se dispersan por el hayedo y sus alrededores, dato coincidente con la población centroeuropea (Dietz et al. 2007). En ambas especies el tamaño poblacional de la colonia es reducido, formado por escasas decenas de individuos a lo sumo, a juzgar por las campañas de captura, prospección de refugios, escucha de gritos sociales y tasa de recaptura. No ocupan la totalidad de las cavidades disponibles de la pequeña área ocupada por el núcleo de la colonia. Parece que no hay otros núcleos de población en las inmediaciones de las colonias encontradas, a juzgar por la escasez de buenos rodales con refugios y los movimientos de los animales detectados después de campañas de prospección en verano y otoño y radioseguimiento en otoño. Sin embargo, es muy probable que existan otros núcleos de población en un área más extensa, en un radio superior a los 30 km en el caso del nóctulo grande, donde es posible que hayan acudido los individuos con emisor desaparecidos durante el radioseguimiento. 58

Las áreas de campeo del nóctulo grande probablemente coinciden con zonas migratorias de insectos y/ o aves. La alimentación de paseriformes migratorios es más importante que la de insectos durante le otoño, como se ha apuntado para las poblaciones ibéricas (Ibáñez et al. 2001, PopaLisseanu et al. 2007). La tendencia de desplazarse más de 20 km al este de los refugios del área de estudio, hasta la llanura prelitoral, pacería indicar que en esta zona el paso migratorio en otoño es superior al interior, y compensa energéticamente los desplazamientos largos, aunque en este caso sean claramente inferiores a las distancias diarias que puede realizar la especie, por ejemplo los 40 km reportados para la población de Sevilla (Popa-Lisseanu et al. 2009). Los escasos datos de radioseguimiento de nóctulo mediano en Lleida solo permiten aventurar hipótesis. Se han citado distancias de caza muy superiores, por ejemplo de 26 km (Gebhard & Bogdanowicz 2004). Pero en áreas con alta densidad de presas las áreas

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alimentación se concentran a menor distancia (Kronwitter 1988), efecto que podría tener el tramo léntico del Segre, bastante frecuentado por los nóctulos medianos leridanos, a pesar de su escasa superficie en comparación con el resto de cubiertas del suelo.

agua o del umbral del bosque son seleccionados positivamente (Sedgeley y O’Donnell 1999, Boonman 2000), como es el caso de la colonia de Lleida, situada muy cerca del río Segre. En conclusión, sin la existencia de rodales de árboles con concentración de buenos refugios, una y otra especie seguramente no estarían presentes en estas localidades, a pesar que existen cavidades aptas repartidas en árboles dispersos, bien por el hayedo de la Garrotxa, bien por los parques, jardines y zonas viarias de Lleida.

El nóctulo grande y el nóctulo mediano seleccionan refugios amplios, la mayoría producidos por pícido, pero también originados por fracturas en corteza y fuste (amplios y a menudo angostos), a veces comunicados por distintos agujeros de entrada. Los árboles con mayor probabilidad de presentar refugios aptos Propuestas de conservación para los murciélagos son los altos, gruesos y/o Los nóctulos ocupan varios refugios y por lo añosos. Estos árboles abundan en parques urbanos, tanto varios árboles a lo largo del año, por los cuales pero son raros en los bosques. muestran una gran fidelidad. Así pues, la corta o La selección del rodal de hayedo ocupado poda de un rodal puede conllevar la pérdida de una por el nóctulo grande, donde escasean los árboles colonia o de agrupaciones, como se ha constado grandes y añosos, se debe a la concentración nidos en la población de Pamplona (Alcalde, 2008). La viejos de pícido (Guixé & Camprodon 2010). escasez de rodales de bosque o parque con elevada El recambio frecuente de refugios indica que no densidad de refugios fuera de los localizados, solo es necesario disponer de refugios adecuados, hace pensar en la elevada vulnerabilidad de las sino que estas estén concentradas, formando poblaciones de ambas especies a escala local. una red de cavidades como expresan Estók et al En consecuencia, se recomienda reservar (2007). El resto del hayedo es apto para acoger a unos pocos individuos (normalmente solitarios) rodales o pequeños grupos de árboles con refugios fuera la época de apareamiento. La selección de abundantes alrededor del árbol o árboles ocupados refugios en el interior de rodales densos con pocas por nóctulos (por ejemplo, en un radio de 50 a cavidades aptas, fuera del núcleo la colonia, indica 100 m). De forma complementaria, es importante un conocimiento minucioso del terreno por parte proveer para el futuro cierta densidad de árboles grandes (una densidad de 3-10 árboles/ha puede del nóctulo grande. ser suficiente) en zonas cercanas a las colonias. Del El nóctulo mediano sigue un comportamiento mismo modo, la concentración de árboles muertos similar. El rodal de arbolado urbano que ocupa de pie de por lo menos unos 20 cm de diámetro es el mejor de los posibles. A pesar que pueden normal favorecería la construcción de cavidades ocupar temporalmente refugios en edificios, la por los pícidos. Se puede facilitar la formación de población estudiada prefiere los refugios en árbol, árboles muertos anillando algunos pies rectos y por lo menos en verano y otoño, épocas que han gruesos. concentrado la mayor parte de la investigación. La En los espacios públicos y periurbanos es gestión de los árboles ornamentales de los parques importante evitar las podas intensas de ramas con urbanos de Lleida condiciona la disponibilidad de cavidades para el nóctulo mediano, debido en cavidades. Al mismo tiempo, es recomendable gran parte a la gestión de poda realizada años atrás. vigilar que los refugios ocupados sean accesibles Esto puede condicionar que los nóctulos medianos a lo largo del año. Este es un aspecto importante ocupen refugios a menor altura (5,8 m de media a tener en cuenta en parques urbanos, donde las por Lleida), en comparación con la media de otras condiciones de accesibilidad pueden variar con el localidades europeas (por encima de los 10 m montaje de infraestructuras para ferias, conciertos hasta los 19 m), a pesar que el rango de alturas y otros acontecimientos. obtenido es concordante con datos obtenidos El emplazamiento de cajas refugio es una en otras localidades europeas (Ruczynski & medida transitoria muy buena para asentar una Bogdanowicz 2005). La selección de los árboles colonia de nóctulos, como ya proponen otros refugio también viene dada por su situación. Se ha autores (Flaquer et al. 2007, Alcalde 2008, Popavisto que los árboles situados cerca de masas de Barbastella 6 (1) 2013

Jordi Camprodon, David Guixé

Lisseanu et al. 2009), en especial en rodales de Referencias bosque o en parques urbanos con escasos árboles con cavidades. Por eso, hay que asegurar una buena Alcalde, J. T. 2007. Nyctalus noctula (Schreber, distribución de cajas (por ejemplo, en grupos de 1774) In Palomo, L. J., Gisbert, J., Blanco, 2-4 cajas) colgadas de árboles cercanos a los J. C. (eds.). Atlas y libro rojo de los pies ocupados (Guixé 2010), así como en zonas mamíferos terrestres de España. Dirección alternativas con árboles de buen porte, que puedan General para la Biodiversidad-SECEMacoger a la población en caso de perturbación del SECEMU, Madrid. Pp. 228-232. rodal ocupado. Sin embargo, la mejor medida de conservación es la protección de rodales con Alcalde, J. T. 2008. El nóctulo mediano (Nyctalus refugios, por su naturalidad, mayores beneficios noctula) en Pamplona. Colección ecológicos, menor necesidad de mantenimiento y Biodiversidad Urbana de Pamplona. porqué los nóctulos prefieren los refugios naturales Ayuntamiento de Pamplona. 52 p. a las cajas. Finalmente resaltar la importancia de llegar a acuerdos con propietarios (públicos o Baucells, J., Camprodon, J. Cerdeira, J. & Vila, P. 2003. Cajas nido y comederos. Guía privados) para preservar los árboles y/o rodales de las cajas nido y comederos para las con colonias de murciélagos. aves y otros vertebrados. Lynx Edicions. Barcelona. 271 pp.

Agradecimientos

Boonman, M. 2000. Roost selection by noctules (Nyctalus noctula) and Daubenton’s bats Los resultados expuestos pertenecen al (Myotis daubentonii). J. Zool. Lond. Proyecto Biosilva, conservación de quirópteros 251: 385-389. DOI: https://dx.doi. forestales del Departament d’Agricultura, org/10.1111/j.1469-7998.2000.tb01089.x Ramaderia, Pesca, Alimentació i Medi Natural de la Generalitat de Catalunya y al estudio de Bota, G., Giralt, D. & Guixé, D. 2011. Prova pilot poblaciones de quirópteros del municipio de d’anellament en un coll de muntanya del Lleida para La Paeria (Ayuntamiento de Lleida). Pirineu. L’Abellerol, Butlletí de l’Institut Agradecemos el apoyo en todo momento de Jordi Català d’Ornitologia, 43: 4-6. Ruiz-Olmo del Servei de Biodiversitat i Protecció dels Animals de la Generalitat de Catalunya y de Camprodon, J. & Guixe, D. 2006. Projectes de Esther Fanlo de la Regidoria de Medi Ambient fauna forestal. Conservació de fauna i gestió de La Paeria. Nos sentimos en deuda con Gerard forestal. Projecte Biosilva. Memòria 2006. Berengueras, Ferran Broto, Núria Fontova, Centre Tecnològic Forestal de Catalunya y David Giralt, Fermí Sort, Daniel Schönig, Aitor Departament de Medi Ambient i Habitatge Domingo, Carles Durà, Xavier Moncunill, Jaume de la Generalitat de Catalunya. Informe Soler-Zurita, Ádam Támas, Albert Barons, Sergi inédito. Garcia, Xavi Vergara y Rafel Rocaspana. Su ayuda fue imprescindible para el trabajo de campo. Camprodon, J. & Guixé, D., 2007. Quiròpters i estructura forestal a la Fageda d’en Jordà. Agradecemos la colaboración del Ayuntamiento Collurio, Novetats de Fauna Vertebrada de de Girona y sus técnicos, especialmente a Mercè la Garrotxa 1: 26. Gómez y Ponç Feliu, a Joan Montserrat, Emili Bassols y a los técnicos del Parc Natural de la Zona Camprodon, J. & Guixe, D. 2012. Projecte Volcànica de la Garrotxa, así como al Ayuntamiento Biosilva: conservació de la biodiversitat de Olot. Nuestro agradecimiento más sincero a i gestió forestal. Ecologia i conservació Tomás Alcalde, Carles Flaquer y Carlos Ibáñez por de quiròpters forestals. Centre Tecnològic sus consejos y aportación científica. Finalmente, Forestal de Catalunya y Departament de damos las gracias a los compañeros del Área de Medi Ambient i Habitatge de la Generalitat Biodiversidad del CTFC por su apoyo en todo de Catalunya. Informe inédito. momento. Dietz, C. I, Helversen, O. & Nill, D. 2007. Bats of Britain, Europe & Northwest Africa. London: A&C Black Publishers Ltd.

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Estado poblacional, selección de refugios y ecología espacial de las poblaciones de nóctulo grande (Nyctalus lasiopterus) y nóctulo mediano (Nyctalus noctula) en Cataluña

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Barbastella 6 (1) 2013

David García, Llorenç Capellà, Juan Quetglas

Barbastella 6 (1) ISSN: 1576-9720 SECEMU

Open Access

www.secemu.org

Nuevo dato sobre la longevidad del murciélago grande de herradura Rhinolophus ferrumequinum (Schreber, 1774) en las islas Baleares David García1*, Llorenç Capellà2 & Juan Quetglas3 C/ Son Borràs, 14. 07340 Alaró. Mallorca. Islas Baleares (Spain) C/ Plaça Nova, 30 07730 – Alaior. Menorca Islas Baleares (Spain) 3 Urb. El Señorío 25, 41807- Espartinas, Sevilla (Spain) 1 2

*Correo electronico del autor: baldritja@yahoo.es DOI: http://dx.doi.org/10.14709/BarbJ.6.1.2013.08 English title: New data of longevity in the Greater Horseshoe bat Rhinolophus ferrumequinum (Schreber, 1774) in the Balearic Islands

Abstract: In this note we report the capture of a greater horse-shoe bat (Rinolophus ferrumequinum)

ringed 16 years ago in Menorca Island, resulting in the oldest bat ever known from the Balearic Islands. This recapture is an important contribution to the understanding of bat longevity in insular environments.

Keywords: Greater Horseshoe bat, Rhinolophus ferrumequinum, longevity, Balearic Islands. Resumen: Se captura un ejemplar de Rhinolophus ferrumequinum que fue anillado hace 16 años, tratándose del murciélago más longevo registrado en el Archipiélago Balear. Esta aportación contribuye al conocimiento de la longevidad de quirópteros en ámbitos insulares. Palabras claves: Murciélago grande de herradura, Rhinolophus ferrumequinum, longevidad, Islas

Baleares.

Los murciélagos constituyen el grupo de mamíferos que alcanza una mayor longevidad en proporción a su tamaño (Bouliere 1958; Austad & Fischer 1991). Entre las diferentes hipótesis que se barajan para explicar estos altos niveles de longevidad están: un bajo índice de bajas causadas por depredadores, gracias a la capacidad de poder esquivarlos mediante el dominio del vuelo; un reducido costo reproductor y a la restricción calórica que supone la hibernación (Wilkinson & South 2002; Brunet-Rossinni & Austad 2004). El conocimiento de la esperanza de vida de los quirópteros va mejorando a lo largo de las últimos años gracias a la aportaciones proporcionadas por las recapturas de animales marcados con anillas, por lo que este conocimiento sobre la esperanza 62

de vida de muchas especies está en un continuo cambio (Brunet-Rossinni & Austad 2004). En la bibliografía específica se han documentado casos de longevidad en diversas especies de quirópteros (ver ejemplo: Lehmann et al. 1992; Davis & Hitchcock 1995; Ibánez & Pérez-Jordá 1998), siendo el máximo registro de longevidad actual de un murciélago silvestre de 38 años, Myotis brandtii (Vespertilionidae) en Siberia (Khritankov & Ovodov 2001), mientras que en Europa el murciélago más longevo hallado ha sido un Myotis blythii (Vespertilionidae) con 33 años (Arlettaz et al. 2002). En Baleares la edad más elevada constatada en quirópteros hasta la actualidad es de un ejemplar de Myotis myotis

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Nuevo dato sobre la longevidad del murciélago grande de herradura Rhinolophus ferrumequinum (Schreber, 1774) en las islas Baleares

Fig. 1 Localización de las cavidades donde fue anillado y recapturado el murciélago grande de herradura (Rhinolophus ferrumequinum) y los posibles recorridos desde las colonias de cría.

(Vespertilionidae) con 9 años (Serra-Cobo et al. Entre 1995 y 2000 se marcaron con anillas 2007). En el caso de Rhinolophus ferrumequinum con remite de ICONA unos 446 ejemplares de se ha registrado un máximo de 30,5 años (Caubère murciélagos correspondiente a ocho especies: et al. 1984), siendo habitual la presencia de Rhinolophus ferrumequinum (36); Myotis ejemplares con una edad aproximada de 15 años en capaccinii (34); Myotis escalerai (29); Myotis las colonias de este rinolófido (Dietz et al. 2009). emarginatus (10); Pipistrellus pipistrellus (15); Cabe mencionar, que en muchas de las referencias Pipistrellus kuhlii (26); Hypsugo savii (15); bibliográficas de longevidad de quirópteros no Miniopterus schreibersii (281). Durante una se tenía un conocimiento previo de la edad de jornada de trampeo el 26 de septiembre de los ejemplares anillados, por lo que es de esperar 2012 se recapturó un macho de Rhinolophus que en muchos casos la edad del animal supere al ferrumequinum en una trampa arpa en una cavidad periodo transcurrido de la recuperación. en Menorca cuando pretendía entrar, sobre las 20:20h. Gracias a la base de datos de anillamientos Rhinolophus ferrumequinum está presente de la SECEMU, se pudo comprobar que dicho en Mallorca, y Menorca (Alcover & Muntaner murciélago había sido anillado el 5 de abril de 1996 1986), y en 2004 fue constatada su presencia en (por el tercer autor de esta nota), hacía 16 años, Formentera, donde se consideraba extinta (Alcover cinco meses y veintiún días. El rinolofo grande fue & Muntaner 1986), estimándose una población anillado en una cavidad que es empleada por la entre 20 - 40 ejemplares (Trujillo et al. 2005). La especie como refugio nocturno, a una distancia de especie está extinta de Ibiza, donde solo se conoce 3,7 km de la cueva donde ha sido recuperado. Cabe su presencia en el registro fósil (Alcover 2003). señalar que la distancia entre las dos cavidades de Su población se ha estimado entorno a los 600- cría conocidas en la actualidad en Menorca y la 1.000 ejemplares en el conjunto del archipiélago localidad donde fue recuperado este rinolófido es (García et al. 2012), agrupándose gran parte de de 9,5 km y 6,07 respectivamente, siendo muy sus efectivos en unas pocas colonias de Menorca, probable que el animal provenga de estos refugios (lo que supone un factor de riesgo adicional (ver figura 1). para su población), siendo cada una de estas concentraciones de individuos de gran importancia Aunque la longevidad proporciona escasa para la dinámica poblacional y supervivencia de la información sobre la supervivencia (Krementz et especie. al. 1989), es necesario poder contar actualmente Barbastella 6 (1) 2013

David García, Llorenç Capellà, Juan Quetglas

con esta información para comprender la dinámica Austad, S.N. & Fischer, K.E. 1991. Mammalian poblacional de algunas especies de quirópteros ageing, metabolism and ecology: evidence cavernícolas en el archipiélago. Por otro lado, las from the bats and marsupials. J. Gerontol, 46 incidencias de anillas pueden ocasionar heridas (2): 47-53. DOI: https://dx.doi.org/10.1093/ de diferente índole (ver ejemplos: Dietz et al. geronj/46.2.B47 2006; Zambelli et al. 2009), llegando a afectar a la supervivencia de los animales marcados (Zambelli Bourliere, M.D. 1958. The comparative biology of aging. J. Gerontol, 13: 16-24. et al. 2009) por lo que su uso se ha restringido en la actualidad notablemente tanto en relación al número de especies como al de individuos que Brunet-Rossinni,A. K. &Austad, S. N. 2004.Ageing studies on bats: a review. Biogerontology, 5: se anillaban en tiempos anteriores. Aunque, es 211–222. DOI: https://dx.doi.org/10.1023/ recomendable conocer el grado de incidencias del B:BGEN.0000038022.65024.d8 anillamiento sobre esta y otras especies. La recaptura que se presenta contribuye Caubère, B., Gaucher, P. & Julien, J. F. 1984. Un record mundial de longevite in natura pour enormemente a mejorar los conocimientos sobre un Chiroptere insectivore?. Rev. Ecol. (Terre la longevidad de la fauna quiropterológica en un Vie) Vol., 39: 351-353. ámbito insular como es el caso de Baleares, donde se dispone de muy escasos registros de ejemplares longevos. Sin embargo, es necesario mejorar la Davis, W. H. & Hitchcock, H. B. 1995. A new longevity record for the bat Myotis lucifugus. información actual sobre las tasas de supervivencia Bat research news, 36: 6. de esta especie en las islas, así como mejorar las estimas poblacionales de esta especie, lo que sin duda facilitará la toma de decisiones adecuada Dietz C., Helversen, O. & Nill, D. 2009. Bats of Britain, Europe & Northwest Africa. A & C en relación a garantizar su conservación en el Black Publishers Ltd. Archipiélago Balear .

Agradecimientos

Dietz, C., Dietz, I., Ivanova, T. & Siemers, B.M. 2006. Effects of forearm band son horseshoe bats (Chiroptera: Rhinolophidae). Acta Queremos expresar nuestro agradecimiento Chiropterologica, 8 (2): 523-535. DOI: https:// a Óscar de Paz y Domingo Trujillo por aportarnos dx.doi.org/10.3161/150811006779398591 algunas reseñas bibliografía que han sido de mucha utilidad. También agradecer a Patricia Arbona y García, D., Trujillo, D., Arbona, P. Capellà, Ll., Javier Juste la revisión de este manuscrito. Carrasco, G & Oliver, J. 2012. Síntesis de la situación actual de las poblaciones de Referencias quirópteros cavernícolas en Baleares. Póster. IV Jornadas de SECEMU. Granollers. Alcover, J. A. & Muntaner, J. 1986. Els quiròpters de les Balears i Pitiüses: una revisió. Endins, 12: 51-63.

Alcover, J.A. 2003. Les rates pinyades (Mammalia: Chiroptera) Fòssils del jaciment paleontògic del Pouàs (St. Antoni de Portmany, Eivissa). Endins, 25: 141-154. Arlettaz, R., Christe, P. & Desfayes, M. 2002. 33 years, a new longevity record for a European bat. Mammalia, 66: 441-442.

Ibáñez C. & Pérez-Jordá, L. 1998. Longevity in the European free-tailed bat (Tadarida teniotis). J. Zool. Lond., 245: 213-214. DOI: https:// dx.doi.org/10.1017/S0952836998236090 Khritankov, A.M. & Ovodov, N.D. 2001. Longevity of Brandt’s bats (Myotis brandii Eversmann) in Central Siberia. Plecotus, 4: 20–24. Krementz, D. G., Sauer, J.R. & Nichols, J.D. 1989. Model-based estimates of annual survival rate are preferable to observed maximum lifespan statistics for use in comparative lifehistory studies. Oikos, 56, 203–208.

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Nuevo dato sobre la longevidad del murciélago grande de herradura Rhinolophus ferrumequinum (Schreber, 1774) en las islas Baleares

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Adrià López Baucells, Maria Mas, Xavier Puig-Montserrat, Carles Flaquer

Barbastella 6 (1) ISSN: 1576-9720 SECEMU

Open Access

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Hypopigmentation in vespertilionid bats: the first record of a leucistic soprano pipistrelle Pipistrellus pygmaeus Adrià López Baucells1*, Maria Mas1, Xavier Puig-Montserrat1,2 & Carles Flaquer1 Granollers Museum of Natural Sciences, Bat Research Group, Av. Francesc Macià 51, 08402 Granollers, Catalonia. 2 Galanthus Association. Carretera de Juià, 46 - 17460 Celrà, Catalonia 1

Corresponding author e-mail: adria.baucells@gmail.com

DOI: http://dx.doi.org/10.14709/BarbJ.6.1.2013.09 Spanish title: Hipopigmentación en vespertilionidos: primera cita de murciélago de Cabrera (Pipistrellus pygmaeus) leucístico

Abstract: Albinism and leucism are commonly confused in the literature. Despite the fact that these

congenial disorders affect only a small proportion of bat populations, they seem to be widely spread since reports of affected bats are found from over the world. In this communication we report for the first time a leucistic Pipistrellus pygmaeus (Leach 1825). It was captured in the Ebro Delta Natural Park (Iberian Peninsula) in a biological field station near a wetland with rice paddies, where over 100 bat boxes are deployed to monitor bat populations. The individual had whitish fur over the whole of its body (dorsal and ventral parts); nevertheless its eyes and wing membranes had normal pigmentation. Although an albino P. pygmeaus has been reported from Spain, this represents the first report of leucism in this species.

Keywords: albinism, Catalunya, chromatic aberration, leucism, pigmentation.

Introduction

generally white patches of fur (but no red eyes). It is important to note that not all leucistic specimens are Albinism and leucism should not be confused caused by genetic mutations (Acevedo et al. 2009) and, like other alterations such as melanism, are and that leucism has on occasions been confused in fact different types of amelanisms that affect with examples of partial albinism (Watkins 1903, pigmentation and individual colouration. Albinism Harada et al 1991, Boada & Tirira 2010). is defined as a hereditary lack of pigmentation due Both type of amelanisms have been reported to a mutation that causes the loss of an enzyme involved in melanin synthesis; on the other hand, in taxonomic groups worldwide including leucism is a pigmentation deficiency localized in amphibians (Mitchell & Church 2002; Teixeira et the integument (Roncancio & Ramírez-Chaves al. 2009), reptiles (Rocha 2010), birds (Jehl 1985; 2008; Marin-Vasquez et al. 2010; Idoeta et al. Bried et al. 2005) and mammals (Uieda 2000; 2011, García-Morales et al. 2012, Treitler et al. Acevedo & Aguayo 2008; Marin-Vasquez et al. in press). The main external difference between 2010, Treitler et al. in press). In the case of bats, the these two chromatic aberrations is the extent number of reports is low, probably due to the lack of the affected area: in albinism the whole body of attention this group has received compared to (including membranes) is affected and eyes are other vertebrates and thus only few studies and/or red due to exposed capillary vessels, while in case scientific communications can be found regarding of leucism discolouration is partial and there are bat leucism and albinism (Uieda 2000).

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Hipo-pigmentation in vespertilionid bats: first record of a leucistic soprano pipistrelle (Pipistrellus pygmaeus)

Different hypotheses have been posed regarding the possible effect of these chromatic aberrations on the fitness and survival of affected individuals. Although some authors hypothesise that whitish colouration has a negative effect on an animal’s fitness (Marín-Vasquez 2010), the predominant approach is that neither albinism nor leucism affect survival rates (Rees 2004; Krecsák 2008; Sánchez-Hernández et al. 2010). Cases of colour pigmentation deficiencies have been reported in many tropical bat species (Gundlach 1877, Glass 1954, Herreid 1960, Bárquez et al 2003, Sodre 2004, Boada et al 2010, GarcíaMorales 2010) and in a number of temperate species (Howell 1980, Haensel 1993, Bartonika and Burick 2007, Gaisler 2011) from all continents. Although little information exists in the Iberian Peninsula concerning either albino or leucistic individuals, albinism has previously been reported in Pipistrellus pygameus (Alcalde 2009), one of the commonest bat species in the region, and noted in other species via personal comments Fig. 1 Leucistic Pipistrellus pygmaeus: Whitish body and local reports (e.g. Tadarida teniotis in Balmori colouration. 2012). as part of a bat-monitoring and -conservation In this communication we report the first strategy promoted by the Natural Park. In 1999 69 case of leucism in Pipistrellus pygmaeus in the bat boxes were placed on Buda Island within the Iberian Peninsula in an individual captured in the framework of a European Life project. The boxes Ebro Delta (E Iberian Peninsula) and summarize were rapidly colonized in the following years and current knowledge of the incidence of this type of by summer 2006 hosted around 3,000 individuals colour alteration in the region. (Flaquer et al 2006). All bat boxes are regularly inspected during spring and autumn as part of a new project.

Material and Methods

Bat-box monitoring has been conducted every year since 1999 in the Ebro Delta Natural Park Biological Station located on Buda Island (0º 50’ E, 40º 42’ N; Catalonia, NE Iberia). The Ebro Delta Natural Park is one of the most important wetlands in Europe and much of its surface area is covered by rice paddies and natural habitats (saltmarshes, reed beds, lagoons, etc.). Scattered trees (Eucalyptus globulus and Washingtonia filifera) and a few buildings are also present. Mean annual temperatures range between 17–18ºC, mean annual precipitation between 500–550mm, and mean annual evapotranspiration between 855–997 mm (mesothermic) in what is essentially a semiarid climate. Bat research has been conducted in this area since 1999 (Flaquer et al 2005, Flaquer et al 2006)

The bat boxes are made of pinewood (20mm thick, 100 x 190 x 200mm), with a slit size of 15 mm and a landing platform of about 100 mm. While some have only one cavity, others are split into two compartments. All bat boxes were placed approximately 4 m above ground level.

Results and Discussion In all, 1,685 Pipistrellus pygmaeus have been captured in the Ebro Delta using mist-nets and inspections of bat boxes. Of all the P. pygmaeus captured since 2000, only one individual (captured on 30 October 2012) has had atypical leucistic coloration (Fig. 1).

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AdriĂ LĂłpez Baucells, Maria Mas, Xavier Puig-Montserrat, Carles Flaquer

P. pygmaeus is a very small bat species with a short pale snout and short pale ears. Commonly, this species varies from sandy-red to brownish in colouration, being slightly paler on its ventral surface (Dietz 2009). Some facial regions can be slightly more yellowish/orangey and overall the body is more greyish in juveniles than in adults. Generally, this species has a lighter skin colour than other Pipistrellus. The hair on the uropatagium is similar to that of P. nathusii, but extends substantially further than on P. pipistrellus (Dietz 2009). The captured leucistic specimen had Fig. 2 Leucistic Pipistrellus pygmaeus: Natural refuges in the abnormal whitish pigmentation on the whole of its area with the leucistic individual (mimetic coloration). body, but without any patchiness; its eyes, wings and skin were normally coloured, as is typically found in leucistic individuals. The individual in question was an adult female weighing 7.1 g with both the normal wing venation and colour for the species, as well as size within the known range (forearm: 32.4 mm). It showed no evidence of mating activity and, given that it was not collected as a voucher specimen, it was released at the same place as capture without being banded or microchipped as other individuals are. The individual was caught in a bat box with at least 30 other bats, all with normal pigmentation. No different behaviour was detected when checking the box, either during handling or Fig. 3 Leucistic Pipistrellus pygmaeus: Whitish fur on the manipulation. Although albinism has been reported face, but dark, normally pigmented skin. in this species from the Iberian Peninsula (Alcalde 2009), our finding represents the first report of leucism for this species worldwide. Besides the report for Pipistrellus pygmaeus, there are no other official records of abnormal pigmentations in bats from the Iberian Peninsula. However, according to some reports amelanism has been detected in other species (for example, an albino Tadarida teniotis; Balmori 2012). As can be seen from the most recent published revision of albinism in bats (Uieda 2000), this type of amelanism occurs more frequently in Vespertilionidae than in other families, probably due to the fact that most effort in bat research has historically been carried out with this taxonomical group. Within the genus Pipistrellus, chromatic aberrations have been found in at least three different species: P. subflavus (albinism reported from Ohio, Bures 1948; leucism from Ohio, Goslin 1947; and melanism from Vermont, Osgood 1938), P. pipistrellus (Cerveny 1977, Haensel 1972) and 68

Fig. 4 Leucistic Pipistrellus pygmaeus: black, normally coloured wings with normal venation.

P. pygmaeus (albinism reported from Lodosa, Spain, Alcalde 2009). The possible detrimental effect of albinism and leucism on bat survival rates and fitness has

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Hipo-pigmentation in vespertilionid bats: first record of a leucistic soprano pipistrelle (Pipistrellus pygmaeus)

Fig. 5 Body condition of Pipistrellus pygmaeus (only captures in October 2011). The red spot corresponds to the leucistic P. pygameus.

been considered and discussed in several papers in which the first reports of albinism for species are usually given (Uieda 2000, Caro 2005). Although most publications assert that these chromatic aberrations have no negative effects on bats (Rees 2004; Krecsák 2008; Sánchez-Hernández et al. 2010), others maintain the opposite (MarínVásquez 2010). Unfortunately, to date no solid evidence exists to support either one of these theories.

on similar species suggests that the effects on bat survival of these chromatic aberrations may be of very little – if any – importance. We also compared the body condition of the hypopigmented bat with other captures from the same day and no lower values were detected (Fig. 2). Two individuals of this species with very small white patches on their backs had previously been captured. However, the real frequency of occurrence of these mutations remains unknown. It is probable that nocturnal animals that roost in boxes protected from predators do not suffer detrimental effects from whitish colouration given that they are not more easily detected by predators. Nevertheless, the singular cases presented here do not provide enough information on the consequences of hypopigmentation in bats to draw conclusions regarding the extent of this effect.

Certain bat species such as Ectophylla alba (Allen, 1892) and Diclidurus albus (WiedNeuwied, 1820) have evolved complete white fur or partially white fur (e.g. Micronycteris carrikeri; Allen, 1910). Aside from these tropical species, a geographically and genetically closer example from the genus Pipistrellus is found in North Africa: the natural snow-white ventral fur that contrasts greatly with the grey-brown back of the poorly known Pipistrellus rueppelli (Fisher, 1829) is an example of the positive selection of Conclusion white fur. This bat’s range extends relatively near to the Iberian Peninsula and has been recorded In this note we report a leucistic Pipistrellus in the Sahara from Sudan to Senegal, as well as pygmaeus (Leach 1825) captured in a bat box in from Angola, Botswana, north-west Morocco and the Ebro Delta Natural Park (Iberian Peninsula). the Arabian Peninsula. The presence of white fur Although a previous case of albinism has been Barbastella 6 (1) 2013

Adrià López Baucells, Maria Mas, Xavier Puig-Montserrat, Carles Flaquer

recorded in Spain, this record represents the first Allen, H. 1892. Description of a new genus of report of leusicm in this species worldwide. Taking phyllostome bats. Proceedings of the United into consideration all the information regarding States National Museum 15(913): 441-442. amelanisms in bats and the presence of white fur on several species, we consider that it would Allen, H. 1910. Bull. Amer. Mus. Nat. Hist., XXVIII, art. 12, p. 147. be speculation to conclude that the existence of hypopigmentation has detrimental or positive effects on individuals. Bearing in mind the lack Balmori, A. 2012. Murciélago rabudo – Tadarida teniotis. En: Enciclopedia Virtual de los of chromatic aberrations reported from the Iberian Vertebrados Españoles. Salvador, A., ninsula, we encourage researchers to publish Cassinello, J. (Eds.). Museo Nacional de findings to enable us to improve knowledge of how Ciencias Naturales, Madrid. these mutations affect bat survival and behaviour.

Acknowledgements We would like to thank Francesc Vidal and Antoni Curcó for thier help with the permits and logistics in the Ebro Delta Natural Park, Xavier Porres, Xavier Llambrich, Miquel Àngel and Laura Martínez, for their continuous help and support during the fieldwork, and Antoni Arrizabalaga for his many contributions to the Bat Research Group in the Museum of Granollers.

Bárquez, R. M., Carrizo, L. V., Ferro, L. I., Flores, D. A., Mollerach, M. I., Sánchez, M. S., & García-Lopez, A. P. 2003. Primer caso de albinismo total para Sturnira erythromos (Tschudi, 1844)(Chiroptera: Phyllostomidae). Chiroptera Neotropical 9. 1-2 166-169. Bartonika, T. & Burick, Z. 2007. Nález albinotických vrápencu malých (Rhinolophus hipposideros) v Hrubém Jeseníku. Vespertilio 11: 167–169.

Financial support was provided by the Ebro Delta Natural Park, Avid Microchips España and Boada, C. & Tirira, D. G. (2010) First record of partial albinism (leucism) in Carollia Barcelona Zoo. This study was ethically cleared; perspicillata (Phyllostomidae) in Ecuador. scientific permits were issued by the Servei de Chiroptera Neotropical 16 (2): 755-757. Fauna de la Generalitat Catalunya.

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Bried, J., Fraga, H. Calabuig-Miranda, P. & Neves, V. C. 2005. First two cases of melanism in Cory’s Shearwater Calonectris diomedea. Marine Ornithology 33: 19-22. Bures, J. A. 1948. Mammals of a limited area in Maryland: Maryland Naturalist 18: 59-72. Caro T. 2005. The adaptive significance of coloration in mammals. BioScience 55:125136. DOI: https://dx.doi.org/10.1641/00063568(2005)055[0125:TASOCI]2.0.CO;2 Cerveny, J. & Burger, P. 1977. Nalez albinotickeho netopyra vodniho, Myotis daubentoni (Kuhl, 1819) na Sumave. Dietz, C., Nill, D., von Helversen, O., Lina, P. H. C. & Hutson, A. M. 2009. Bats of Britain, Europe and Northwest Africa. London : A&C Black. 400p

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Hipo-pigmentation in vespertilionid bats: first record of a leucistic soprano pipistrelle (Pipistrellus pygmaeus)

Flaquer, C., Ruiz-Jarillo, R., Torre, I. & Harada, M., Sawada, I. & Aso, K. 1991. Albinism Arrizabalaga, A. 2005. First resident in the Japanese Large-footed Bat Myotis population of Pipistrellus nathusii macrodactylus. J. Mamm. Soc. Japan 16 (1): (Keyserling and Blasius, 1839) in the Iberian 37-39. Peninsula. Acta Chiropterologica, 7(1): 183188. DOI: http://dx.doi.org/10.3161/1733- Howell, K. M. 1980. Abnormal white colouration in three species of insectivorous 5329(2005)7[183:FRPOPN]2.0.CO;2 African bats. Journal of Zoology. Flaquer, C., Torre, I. & Luís-Jarillo, R. 2006. 191: 424–427. DOI: https://dx.doi. The value of bat-boxes in the conservation org/10.1111/j.1469-7998.1980.tb01472.x of Pipistrellus pygmaeus in wetland rice paddies. Biological Conservation 128(2): Idoeta, F. M., De Santis, L. J. M. & Bárquez R. M. 2011. Leucismo en Eptesicus furinalis 223-230. DOI: https://dx.doi.org/10.1016/j. (d’Orbigny y Gervais, 1847) (Chiroptera: biocon.2005.09.030 Vespertilionidae) en la provincia de Gaisler, J., Kovarik, M. & Stefka, L. Two Corrientes, Argentina. Chiroptera unusual records of the lesser horseshoe bat Neotropical 17(2): 985-988. (Rhinolophus hipposideros) in the Moravian Karst (Czech Republic). Hystrix, the Italian Jehl, J.R. 1985. Leucism in eared grebes in western North America. The Condor 87: 439-441. Journal of Mammalogy 22 (1): 73-79. García-Morales, R., Gordillo-Chávez, E. J., & Krecsák, L. 2008. Albinism and leucism among European Viperinae: A review. Russian Bello-Guitérrez, J. 2010. Primer registro Journal of Herpetology 15(2): 97-102. de albinismo en Glossophaga soricina (Phyllostomidae) en México. Chiroptera Marín-Vasquez,A., Ortega-Rincón, M., RamírezNeotropical 16(2): 743-747. Chaves, H. E. 2010. Records of leucism in three species of Colombian bats: Carollia García-Morales, R. Tejada Duran, D., Ávila brevicauda, Artibeus jamaicensis and Gómez, E. S., Moreno, C. E. & Akmentins, Lophostoma silvicolum (Phyllostomidae). M.S. 2012. Registro de leucismo en Chiroptera Neotropical 16 (2): 706-709. Sturnira ludovici y Artibeus jamaicensis (Phyllostomidae) en México. Chiroptera Mitchell, J. C. & Church, D. R. 2002. Leucistic Neotropical 18(1): 1101-1105. Marbled Salamanders (Ambystoma opacum) in Virginia. Banisteria 20: 67-69. Glass, B. P. 1954. Aberrant Coloration in Tadarida Mexicana. American Midland Naturalist 52 Osgood, F. L. 1938. The Mammals of Vermont. (2): 400-402. Journal of Mammalogy 19 (4): 435-441. DOI: http://dx.doi.org/10.2307/1374228 Goslin, R. 1947. A bat with white wing tips. Journal of Mammalogy 28:62. DOI: http://dx.doi. Rees, P. A. 2004. Are white lions ambassadors or org/10.1093/jmammal/28.1.62 conservation white elephants? International Zoo News 51: 484-489. Gundlach, J. 1877. Contribución a la mamología cubana. Imprenta G: Montiel, La Habana. Rocha, R. & Rebelo, R. 2010. First record of a piebald Selvagens Gecko Tarentola Haensel, J., Ittermann, L. & Näfe, M. 1993. boettgeri bischoffi (Squamata: Gekkonidae). Flavismus bei einem Braunen Langohr Herpetology Notes 3: 361-362. (Plecotus auritus), erhebliche Farbaufhellung bei einem Grauen Langohr (Plecotus austriacus). Nyctalus (Neue Folge), 4(5): Roncancio, N. & Ramírez-Chaves, H. E. 2008. Registro de leucismo en Sturnira erythromos 465–468. en los Andes centrales de Colombia. Chiroptera Neotropical 14(2): 412-414. Barbastella 6 (1) 2013

Adrià López Baucells, Maria Mas, Xavier Puig-Montserrat, Carles Flaquer

Sánchez-Hernández,C.,Romero-Almaraz,M.L., Teixeira, J., Fráguas, B. & Alexandrino, J. Taboada-Salgado,A.,Almazán-Catalán J. 1999. A larval albino of the golden-striped A., Schnell, G. D. & Sánchez-Vázquez, L. salamander, Chioglossa lusitanica. British 2010. Five albino bats from Guerrero and Herpetological Society Bulletin 68: 5-6. Colima, Mexico. Chiroptera Neotropical 16(1): 541-545. Uieda, W. 2000. A review of complete albinism in bats with five new cases from Brazil. Acta Sodre, M. M. Uieda, W. & Baldim, M. 2004. Chiropterologica 2(1): 97-105. First record of albinism in the bat Eumops Watkins, L. C. 1969. Observations on the glaucinus (Molossidae) from southeastern Distribution and Natural History of the Brazil. Chiroptera Neotropical 10(1-2): 200Evening Bat (Nycticeius humeralis) in 201. Northwestern Missouri and Adjacent Iowa. Transactions of the Kansas Academy of Science 72 (3): 330-336

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Lista actualizada de quirópteros de los Departamentos de Loreto, Ucayali y Madre de Dios (Perú)

Barbastella 6 (1) ISSN: 1576-9720 SECEMU

Open Access

www.secemu.org

Lista actualizada de quirópteros de los Departamentos de Loreto, Ucayali y Madre de Dios (Perú) Gilberto Josimar Fernández-Arellano1, 2*, María Isabel Torres-Vásquez2, 1 2

Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Universidad Nacional de la Amazonia Peruana. Correo electrónico del autor: giliusfernandez1@gmail.com

DOI: http://dx.doi.org/10.14709/BarbJ.6.1.2013.10 English title: An updated list of bats from the Departments of Loreto, Ucayali and Madre de Dios (Peru)

Abstract: The present review reports a total of 127 bats species, grouped in 57 genera and 8 families.

We highlight the first cites of 5 species for Loreto Department (Artibeus bogotensis, Artibeus phaeotis, Artibeus watsoni, Eumops delticus, Peropteryx pallidoptera), and just 1 species for Loreto and Madre de Dios Departments (Vampyressa pusilla). These 6 species represent new records for Peru. According to the baseline (Gardner 2007), also extends the distribution range of another 18 species. The total number of species recorded is distributed among the families Phyllostomidae (63,8%), Molossidae (13,4%), Emballonuridae (8.7%), Vespertilionidae (8.7%), Thyropteridae (2,4%), Noctilionidae (1,6%), Furipteridae (0,7%), and Mormoopidae (0,7%). Vampyressa melissa is a vulnerable species according to IUCN. We also report an increase in published articles and conducted undergraduate thesis related to bats.

Keywords: Amazon, bats, conservation, inventory, IUCN. Resumen: La presente revisión reporta un total de 127 especies de quirópteros, agrupadas en 57

géneros y 8 familias. Se resaltan las primeras citas de 5 especies para el Departamento de Loreto (Artibeus bogotensis, Artibeus phaeotis, Artibeus watsoni, Eumops delticus, Peropteryx pallidoptera), y solo 1 especie para los Departamentos de Loreto y Madre de Dios (Vampyressa pusilla). Estas 6 especies representan nuevos registros para el Perú. Según la referencia básica (Gardner 2007), también se extiende el rango de distribución de otras 18 especies. El total de especies registradas se distribuye entre las familias Phyllostomidae (63,8%), Molossidae (13,4%), Emballonuridae (8,7%), Vespertilionidae (8,7%), Thyropteridae (2,4%), Noctilionidae (1,6%), Furipteridae (0,7%), y Mormoopidae (0,7%). Vampyressa melissa es una especie vulnerable según la IUCN. También se reporta un incremento en la publicación de artículos y en la realización de tesis de pre-grado orientados hacia el grupo de los quirópteros.

Palabras clave: Amazonia, murciélagos, conservación, inventarios, IUCN.

Introducción Los quirópteros son el segundo orden más diverso de mamíferos a nivel mundial y el de mayor diversidad a nivel local (Sosa et al. 2008). Dentro de la región neotropical, el Perú es uno de los países con mayor diversidad de quirópteros (152 y 165, Pacheco 2002 y Pacheco et al. 2009, respectivamente), junto a Brasil (167 y 174, Reis

et al. 2007 y Paglia et al. 2012, respectivamente), y Colombia (178, Alberico et al. 2000). Ecuador y Bolivia (143 y 103, Tirira 2007 y Salazar et al. 2002, respectivamente), también tienen una gran diversidad. La mayor diversidad de mamíferos del Perú se encuentra en el llano amazónico (Voss & Emmons 1996, Pacheco 2002, Pacheco 2009), que incluye principalmente los Departamentos de Loreto, Ucayali, y Madre de Dios.

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Gilberto Josimar Fernández-Arellano, María Isabel Torres-Vásquez

Fig. 1 Departamentos de Loreto, Ucayali y Madre de Dios con sus respectivos sitios de estudio. Leyenda: todos los acrónimos por Departamento (Loreto, Ucayali y Madre de Dios) contenidos en el presente mapa son descritos detalladamente en la Tabla 1. Así mismo, todos los nuevos sitios de registro de quirópteros que actualizan a la referencia básica (Gardner 2007) se presentan detalladamente en la Figura 2. Por falta de espacio no se colocaron algunos acrónimos de los sitios de estudio en el Departamento de Madre de Dios (ver Tabla 1 y Figura 2).

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Lista actualizada de quirópteros de los Departamentos de Loreto, Ucayali y Madre de Dios (Perú)

Debido a sus hábitos alimenticios los quirópteros desempeñan funciones ecológicas muy importantes para el mantenimiento de los ecosistemas naturales (Sosa et al. 2008). Ellos son componentes críticos para el desenvolvimiento de servicios ambientales tales como la dispersión de semillas (Medellín & Gaona 1999, Wilson 2002), la polinización de flores, y la regulación del tamaño de las poblaciones de artrópodos y pequeños vertebrados (Wilson 2002). Sin embargo, estos servicios ambientales pueden verse afectados por la creciente transformación antropogénica del ambiente. La perturbación y destrucción del hábitat es la principal amenaza actual de las especies (Pacheco 2002). Al respecto, actividades económicas tales como la extracción de madera y petróleo así como la agricultura y ganadería favorecen la destrucción y modificación de hábitats críticos para la supervivencia de las especies en la Amazonia peruana (Escobedo 2003, Jorge & Velazco 2006, Bravo & Borman 2008, Díaz 2011).

Materiales y métodos Varias fuentes de información fueron utilizadas para evaluar la literatura referida a los quirópteros. Se utilizó principalmente un motor de búsqueda online (Google Scholar) para identificar y acceder a estudios científicos relevantes y de interés para la presente revisión. Se utilizó una combinación de los siguientes términos claves para realizar una búsqueda más precisa: “mamíferos de Perú”, “murciélagos de Perú”, “chiropteros de Perú”, “quirópteros de Perú”, “amazon peruvian bats”, “bats of Peru”, “mammals of Peru”, “peruvian bats”. Se consultaron las listas de quirópteros capturados en artículos publicados en revistas indexadas y no indexadas, y trabajos de tesis de pre-grado (biblioteca de la facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional de la Amazonia Peruana), realizados en los Departamentos de Loreto, Ucayali y Madre de Dios (Figura 1). Así mismo, se consultaron las bases de datos online de las colecciones de mamíferos de los principales museos de historia natural (American Museum of Natural History – AMNH, Field Museum of Natural History – FMNH, Lousiana State University Museum of Zoology – LSUMZ, Museum of Vertebrate Zoology – MVZ). También se consultó el gacetero online Global Biodiversity Information Facility – GBIF. Por último, se utilizó principalmente a Gardner (2007), como referencia básica para las distribuciones conocidas y para la posterior comparación con la nueva lista de especies.

El conocimiento sobre el estado de conservación de la fauna silvestre del Perú está disponible para el público en forma de listas oficiales de especies amenazadas, según los criterios de las instituciones involucradas (Ministerio de Agricultura) y la legislación nacional vigente en el respectivo año de su publicación. Al respecto, han sido publicadas dos resoluciones ministeriales; R.M. 01710-77-AG. (1977), R.M. 01082-90AG. (1990), y dos decretos supremos; D.S. 01399 AG. (1999), D.S. 034-2004 A.G. (2004), que proporcionan este tipo de información. Estas listas oficiales también pueden complementarse con información actualizada de organizaciones Resultados internacionales tales como la “International Union for the Conservation of Nature” (IUCN). Nuevos registros, extensión de rango y estado de A pesar de los estudios realizados aún se conservación conoce poco sobre la ecología, la distribución y el estado de conservación de los mamíferos (p. ej. quirópteros) del Perú (Pacheco 2002) y en especial de aquellos distribuidos en la Amazonia peruana. El presente trabajo tiene por objetivo actualizar la lista de la referencia básica de Gardner (2007), de los quirópteros de los Departamentos de Loreto, Ucayali y Madre de Dios a partir de referencias bibliográficas, algunas poco accesibles y conocidas, y a través de la revisión online de diversas colecciones científicas.

La presente revisión reporta un total de 127 especies de quirópteros, agrupadas en 57 géneros y 8 familias (Tabla 1). Se resaltan las primeras citas de 6 especies para el Departamento de Loreto, Artibeus watsoni (Saavedra 2010), Peropteryx pallidoptera (Lim et al. 2010), Artibeus phaeotis (Ramos 2011), Eumops delticus (Díaz 2011), Artibeus bogotensis (Calderón & Pacheco 2012), y Vampyressa pusilla (López 2001, Bravo et al. 2008, Ramos 2011), esta última también nueva para el Departamento de Loreto y Madre de Dios. Estas 6 especies no habían sido registradas previamente para el Perú (Gardner 2007). Según esta referencia básica (Gardner 2007), también se extiende el

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Fig. 2 Especies que extendieron su rango de distribución. En negro localidades previamente conocidas y en rojo las nuevas localidades reportadas desde Gadner (2007). Departamentos de Loreto, Ucayali y Madre de Dios con sus respectivos Anoura cultrata: registros previos (1 en negro) y nueva extensión (1 en rojo, Reserva Nacional Sierra del Divisor – SD); Artibeus bogotensis: registros previos (1 en negro) y nueva extensión (1 en rojo, Centro de Investigaciones Jenaro Herrera – JH); Artibeus concolor: registros previos (2 en negro) y nueva extensión (2 en rojo, Estación Biológica Madre Selva – MS, Carretera Iquitos-Nauta – IN, Los Amigos Conservation Concession – LA); Artibeus phaeotis: registros previos (3 en negro) y nueva extensión (3 en rojo, Alto Río Itaya – RI); Artibeus watsoni: registros previos (4 en negro) y nueva extensión (4 en rojo, Estación Biológica Quebrada Blanco – QB, Reserva Forestal Santa Cruz – SC); Carollia benkeithi: registros previos (1 en negro) y nuevos registros (1 en rojo, Carretera Iquitos-Nauta – IN); Chiroderma salvini: registros previos (1 en negro) y nuevos registros (1 en rojo, Estación Biológica Madre Selva – MS, Río Curanja – RC, Reserva Forestal Santa Cruz – SC).

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Dermanura cinereus: registros previos (1 en negro) y nuevos registros (1 en rojo, Carretera Iquitos-Nauta – IN, Estación Biológica Quebrada Blanco – QB, Reserva Forestal Santa Cruz – SC); Dermanura glaucus: registros previos (2 en negro) y nuevos registros (2 en rojo, Estación Biológica Madre Selva – MS); Diclidurus albus: registros previos (1 en negro) y nuevos registros (1 en rojo, Pucallpa – PU); Diclidurus scutatus: registros previos (2 en negro) y nuevos registros (2 en rojo, Lago Preto Conservation Concession – LP); Eptesicus furinalis: registros previos (1 en negro) y nuevos registros (1 en rojo, Río Curanja – RC, Morro Leguía – ML, Santuario Nacional Pampas del Heath – PH); Eumops maurus: registros previos (1 en negro) y nuevos registros (1 en rojo, Carretera Iquitos-Nauta – IN, Santuario Nacional Pampas del Heath – PH); Eumops delticus: registros previos (2 en negro) y nuevos registros (2 en rojo, Carretera Iquitos-Nauta – IN); Molossus coibensis: registros previos (3 en negro) y nuevos registros (3 en rojo, Carretera Iquitos-Nauta – IN); Nyctinomops laticaudatus: registros previos (4 en negro) y nuevos registros (4 en rojo, Pakitza – PK); Barbastella 6 (1) 2013

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Lonchophylla handleyi: registros previos (1 en negro) y nuevos registros (1 en rojo, Aguas Calientes – AC); Lophostoma carrikeri: registros previos (1 en negro) y nuevos registros (1 en rojo, Maskoitania – MK); Micronycteris schmidtorum: registros previos (1 en negro) y nuevos registros (1 en rojo, Hacienda Amazonia – HA, Pakitza – PK); Peropteryx leucoptera: registros previos (1 en negro) y nuevos registros (1 en rojo, Aguas Calientes – AC); Peropteryx pallidiotera: registros previos (2 en negro) y nuevos registros (2 en rojo, Carretera Iquitos-Nauta – IN);

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Platyrrhinus albericoi: registros previos (1 en negro) y nuevos registros (1 en rojo, Reserva Forestal Santa Cruz – SC). En la presente Figura 2 se presentan los registros previos (números en color negro) y la extensión del rango de distribución (números en color rojo) de 18 especies de quirópteros. También se muestran los primeros registros y la extensión de rango de las 6 nuevas especies para el Perú. Se especifica el lugar del registro que a su vez actualiza a la referencia básica (Gardner 2007).

Fig. 3 Artículos publicados y tesis de pre-grado

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rango de distribución de otras 18 especies (Figura 2). El total de especies registradas se distribuye entre las familias Phyllostomidae (63,8%, 81 especies y 37 géneros), Molossidae (13,4%, 17 especies y 7 géneros), Emballonuridae (8,7%, 11 especies y 6 géneros), Vespertilionidae (8,7%, 11 especies y 3 géneros), Thyropteridae (2,4%, 3 especies y 1 género), Noctilionidae (1,6%, 2 especies y 1 género), Furipteridae (0,7%, 1 especie y 1 género), y Mormoopidae (0,7%, 1 especie y 1 género) (Tabla 1). Las 18 especies (Anexo 2) que mostraron un incremento en su rango de distribución son: Anoura cultrata (Quintana & Pacheco 2009), Artibeus concolor (Angulo 2006, Klingbeil 2007, Arias 2008, Bravo et al. 2008), Carollia benkeithi (Klingbeil 2007, Arias 2008), Chiroderma salvini (Angulo 2006, Quintana & Pacheco 2009, Saavedra 2010), Dermanura cinereus (Saavedra 2010), Dermanura glaucus (Angulo 2006), Diclidurus albus (Quintana & Pacheco 2009), Diclidurus scutatus (Escobedo 2012), Eptesicus furinalis (Solari et al. 2006, Pacheco 2009, Quintana & Pacheco 2009), Eumops maurus (Pacheco 2009, Díaz 2011), Molossus coibensis (Díaz 2011), Nyctinomops laticaudatus, Lonchophylla handleyi, Lophostoma carrikeri, Micronycteris schmidtorum, Peropteryx leucoptera (Solari et al. 2006), Peropteryx pallidoptera (Díaz 2011), y Platyrrhinus albericoi (Saavedra 2010).

(Sanborn 1949) y hasta el año 2012 para el más reciente (Calderón & Pacheco 2012).

Discusión Los “artículos de revisión” son de suma importancia hoy en día, debido al incremento del número de publicaciones científicas. Las revisiones pueden ser una solución para mantenerse actualizados acerca de los últimos conocimientos y tendencias sobre un determinado campo de estudio. Sin embargo, muchas revisiones pueden ser subjetivas, dudosas (Cué et al. 1996), e incluso no alcanzan a incluir artículos publicados en revistas no indexadas ni trabajos de tesis de pre-grado de universidades públicas. El presente trabajo pretendió realizar una revisión actualizada de las especies de quirópteros reportadas para los Departamentos de la selva baja del Perú (Loreto, Ucayali y Madre de Dios), valiéndose de varias fuentes bibliográficas.

La elevada proporción de especies de la familia Phyllostomidae frente al resto de familias podría ser el resultado de su rápida adaptación y diversificación (Brosset & Dominique 1990), para ocupar los diferentes nichos disponibles en el ambiente. Las especies de esta familia suelen ser capturadas utilizando redes de niebla (Fenton et al. 1992, Kalko et al. 1996, Voss & Emmons 1996), que normalmente cubren el estrato inferior hasta los 3 metros desde el nivel del suelo. Sin embargo, En el presente trabajo se reportan 4 especies el uso de redes de niebla implicaría un sesgo consideradas por la IUCN (2012) como “Casi metodológico importante que podría favorecer la Amenazadas/Near threatened” (Anoura cultrata, captura de especies de esta familia. Al contrario, Sturnira oporaphilum, Vampyrum spectrum), y los murciélagos insectívoros de las familias “Vulnerables/Vulnerables” (Vampyressa melissa). Emballonuridae, Vespertilionidae (Fleming 1986, Sin embargo, estas especies no son incluidas en las Sánchez-Palomino & Rivas-Pava 1993, Kalko et listas oficiales de especies amenazadas que fueron al. 1996, Bernard 2002, Bernard & Fenton 2002), publicadas por el Ministerio de Agricultura del y Molossidae (Fleming 1986, Kalko et al. 1996, Perú (1999, 2004). Bernard & Fenton 2002) suelen ser difíciles de capturar debido a su vuelo a mayor altura y por su Estudios sobre Quirópteros en Perú desarrollado sistema de ecolocación que les permite Se reporta un incremento en la publicación detectar y evitar las redes de niebla (Fleming 1986, de artículos (revistas indexadas y no indexadas) y Sánchez-Palomino & Rivas-Pava 1993, Kalko et en la realización de tesis de pre-grado (Universidad al. 1996, Wilson et al. 1996, Simmons & Voss Nacional de la Amazonia Peruana) orientados hacia 1998, Bernard 2002). Un sesgo metodológico al el estudio de diversos aspectos de la historia natural reportar diferencias en las tasas de capturas entre del grupo de los quirópteros del Perú (Figura 2). La las familias podría implicar la posibilidad de presente figura implicó la revisión de 72 fuentes sobreestimar y/o subestimar la presencia de las bibliograficas, los mismos que realizaron algún especies. Al respecto, se sugiere el uso combinado tipo de estudio ecológico, inventario u otro tema. de diferentes técnicas tales como las redes de Estos estudios abarcaron fechas de publicacion niebla, trampas harpa, búsquedas en refugios y que van desde el año 1949 para el más antiguo monitoreos acústicos, para una evaluación más completa de los quirópteros neotropicales (Kalko 80

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et al. 1996, Simmons & Voss 1998, Flaquer et Referencias al. 2007). Sin embargo, el uso combinado de estas técnicas es aún incipiente en las regiones Aguirre, L., Mantilla, H., Miller, B. & Dávalos, tropicales, por lo que todavía existe una evidente L. 2008. Vampyrum spectrum. In: IUCN 2012. IUCN Red List of Threatened Species. falta de información para muchas especies. Version 2012.2. <www.iucnredlist.org>. La perturbación y destrucción del hábitat es la principal amenaza actual de las especies Alberico, M., Cadena,A., Hernández-Camacho, J. & Muñoz-Saba, Y. 2000. Mamíferos (Pacheco 2002). Actividades económicas tales (Synapsida: Theria) de Colombia. Biota como, la extracción de madera y petróleo así como Colombiana 1: 43–75. la agricultura y ganadería favorecen la destrucción y modificación de hábitats críticos para la Angulo, S.R. 2003. Hábitos alimenticios de Quirópteros en tres tipos de formaciones supervivencia de las especies en la Amazonia vegetales de la carretera Iquitos – Nauta. peruana (Escobedo 2003, Jorge & Velazco 2006, Práctica de pre-grado I, Univerisdad Nacional Bravo & Borman 2008, Díaz 2011). Así mismo, los de la Amazonia Peruana, Iquitos – Perú. vacios de información junto a la evidente falta de manejo, control y fiscalización del uso de recursos Angulo, S. R. 2004. Distribución vertical de Quirópteros en dos estratos de bosques naturales dentro de las áreas naturales protegidas en la Estación Biológica Madre Selva, río y concesiones forestales impiden un conocimiento Orosa, Loreto – Perú. Práctica de pre-grado real del estado de conservación de las especies II, Univerisdad Nacional de la Amazonia animales y vegetales (Quintana & Pacheco 2009). Peruana, Iquitos – Perú. La presente revisión, sin embargo, sugiere que en la última década se observa un fuerte incremento Angulo, S. R. & Díaz, M. M. 2004. Nuevos registros de Sphaeronycteris toxophyllum para la en el número de estudios realizados que abordan cuenca amazónica del Perú. Mastozoología diferentes aspectos de la historia natural del grupo Neotropical 11: 233–236. de los quirópteros. Es necesario que los nuevos estudios Angulo, S. R. 2006. Distribución vertical de la comunidad de murciélagos (Mammalia: intenten contribuir a suplir los vacios de Chiroptera) en bosque primario de tierra información (la zona oeste y sur del Departamento firme, Loreto – Perú. Tesis para obtener el de Loreto, y toda la zona este y oeste de los título de Biólogo, Universidad Nacional de la Amazonia Peruana, Iquitos – Perú. Departamentos de Ucayali y Madre de Dios), y sugerir recomendaciones que resulten de suma importancia para quienes toman las decisiones Arias, L. C. 2008. Ecomorphological structure of an Amazonian Phyllostomid bat assemblage. respecto a las políticas de manejo y conservación Master thesis, Texas Tech University. de la vida silvestre. Ascorra, C. F., Wilson, D. E. & Romo, M. 1991. Lista anotada de los Quirópteros del Parque Agradecimientos Nacional Manu, Perú. Publ. Mus. Hist. Nat., UNMSM, (A) 42: 1–14. Agradecer a M. I. Torres, por su invalorable apoyo y dedicación para obtener las copias digitales Ascorra, C. F., Gorchov, D. L. & Cornejo, F. 1993. The bats from Jenaro Herrera, Loreto, de las tesis que forman parte del acervo de la Peru. Mammalia 57: 533–552. DOI: https:// biblioteca de la Facultad de Ciencias Biológicas de dx.doi.org/10.1515/mamm.1993.57.4.533 la Universidad Nacional de la Amazonia Peruana (UNAP). Agradecer a S. M. Saavedra y M. C. Ascorra, C. F., Solari, S. & Wilson, D. E. 1996. Diversidad y ecología de los quirópteros Ramos por facilitarme una copia digital de sus en Pakitza. In Manu: the Biodiversity of respectivas tesis de pre-grado (UNAP). También Southeastern Peru. Edited by D.E. Wilson extender mi agradecimiento para Adrià Lópezand A. Sandoval. Editora Horizonte, Lima, Baucells, por sus comentarios y sugerencias para Peru. pp. 593–612. con este manuscrito. Bárquez, R. & Díaz, M. 2008. Sturnira oporaphilum. In: IUCN 2012. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2012.2. <www.iucnredlist.org Barbastella 6 (1) 2013

Lista actualizada de quirópteros de los Departamentos de Loreto, Ucayali y Madre de Dios (Perú)

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Gilberto Josimar Fernández-Arellano, María Isabel Torres-Vásquez

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Lista actualizada de quirópteros de los Departamentos de Loreto, Ucayali y Madre de Dios (Perú)

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Tirira, D. G. 2007. Guía de campo de los mamíferos del Ecuador. Ediciones Murciélago Blanco. Publicación especial sobre los mamíferos del Ecuador 7. Quito.

Sosa, V. J., Hernández-Salazar, E., Hernández- Voss, R.S. & Emmons, L. H. 1996. Mammalian diversity in Neotropical lowland Conrique, D. & Castro-Luna, A. A. rainforests: a preliminary assessment. Bull. 2008. Murciélagos. In Agroecosistemas Am. Mus. Nat. Hist. 230: 1–115. cafetaleros de Veracruz: biodiversidad, manejo y conservación. Edited by R. H. Manson, V. Hernández-Ortíz, S. Gallina, Wilson, D. E., Ascorra, C. F. & Solari, S. 1996. Bats as Indicators of Habitat Disturbance. and K. Mehltreter. Instituto de Ecología A.C. In Manu: the Biodiversity of Southeastern (INECON) e Instituto Nacional de Ecología Peru. Edited by D.E. Wilson and A. (INE–SEMAR–NAT), México, pp. 181–192. Sandoval. Editora Horizonte, Lima, Peru. pp. 613–625. Tavarés, V., Velazco, P. & Aguirre, L. 2008. Vampyressa melissa. In: IUCN 2012. Wilson, D. E. 2002. Murciélagos: respuestas IUCN Red List of Threatened Species. al vuelo. Universidad Veracruzana. Version 2012.2. <www.iucnredlist.org Smithsonian Institution. Xalapa, México. Terrones, C. A. 2003. Quirópteros frugívoros como diseminadores de semillas en el Jardín Botánico “El Huayo” – CIEFOR, Puerto Almendras, Loreto – Perú. Práctica de pre-grado I, Univerisdad Nacional de la Amazonia Peruana, Iquitos – Perú.

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Anexo 1. Lista de especies reportadas para los Departamentos de Loreto, Ucayali y Madre de Dios Familia-Especies

Loreto

Emballonuridae Centronycteris maximiliani Cormura brevirostris Diclidurus albus Diclidurus scutatus Peropteryx kappleri Peropteryx leucoptera Peropteryx macrotis Peropteryx pallidoptera Rhynchonycteris naso Saccopteryx bilineata Saccopteryx leptura

AM, IN AM, IN PR LP JH AM, IN, SI IN, SC IN, SJ AM, JH, SC, SI, YN AM, IM, IN, JH, SI, YN AM, IN, JH, MS, QB, SC, SI, YN

Furipteridae Furipterus horrens

JH, QV

Molossidae Cynomops abrasus Cynomops paranus Cynomops planirostris Eumops auripendulus Eumops delticus Eumops hansae Eumops maurus Eumops trumbulli Molossops neglectus Molossops temminckii Molossus coibensis Molossus molossus Molossus rufus Molossus sinaloae Nyctinomops laticaudatus Promops centralis Tadarida brasiliensis

Ucayali

Madre de Dios

HA PU ? TU YA

PK, VC AC

LG, YA LG, YA YA

CC, PK MK, P, PK AC, CC, P

HA, PK, T

PU, RC PU, RC IN ? IN QB IN

PH YA

JH AM IN AM, JH, QB, SC AM, IN, JH YN

YA LG, YA

HA, HE, PK, SH, T CO PK

AM, JH PI

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Lista actualizada de quirópteros de los Departamentos de Loreto, Ucayali y Madre de Dios (Perú)

Familia-Especies

Loreto

Ucayali

Mormoopidae Pteronotus gymnonotus

Noctilionidae Noctilio albiventris Noctilio leporinus

AM, IN, JH IN

PU, YA SR, YA

CC, MK, PK PK

Phyllostomidae Anoura caudifer

IN, JH, SI, YN

AC, CO, CP, HA, HE, MK, PK, SP, SU, T CP, SU CO, CP, HA, LE, PI, SU, T, TE

Anoura cultrata Anoura geoffroyi Artibeus bogotensis Artibeus concolor Artibeus lituratus Artibeus obscurus Artibeus phaeotis Artibeus planirostris Artibeus watsoni Carollia benkeithi

SD, AD RC JH IN, MS, SC AM, IM, IN, JH, MS, QB, RI, SC, SI, YN AM, IM, IN, JH, MS, QB, RI, SC, SI, YN RI AM, IN, JH, MS, QB, RI, SC, SI, YN QB, SC IN

RC AG, PU, SD, SR PU, SD

LA AC, CC, CO, HA, HE, LA, MK, PK, RP, T AC, CC, CJ, CO, CP, CS, HA, HE, LA, MK, PK, RP, SH, T

PU, SD

AC, CC, CO, CS, HA, HE, LA, M, MK, PK, RP, T

SD, SR

AC, CC, CJ, CO, CS, HA, LA, M, MD, MK, PK, RP, SH, T AC, BN, CC, CJ, CO, CP, CS, HA, LA, M, MD, MK, P, PK, QC, RM, RP, SP, T

Carollia brevicauda

AM, IM, IN, JH, MS, QB, RI, SC, SI, YN

Carollia castanea Carollia manu Carollia perspicillata

AM, IN, MS, QB, SC AM, IM, IN, JH, MS, QB, RI, SC, SI, YN

BU, PU, SD, YA

Chiroderma salvini Chiroderma trinitatum

IN, MS, SC AM, IN, JH, SI

RC PU, SD

Chiroderma villosum

AM, IN, JH, MS, RI, SI, YN

Choeroniscus minor Chrotopterus auritus Dermanura anderseni

AM, IN, JH, MS, SC, SI, YN AM, IN, JH, MS, QB, SC, SI AM, IM, IN, JH, MS, RI, SC, SI, YN IN, QB, SC AM, IN, MS, QB, RI, SC

Dermanura gnomus Desmodus rotundus Diaemus youngi Diphylla ecaudata Enchisthenes hartii

AM, IN, JH, MS, QB, SC AM, IM, IN, JH, MS, SC, SI PB IN, JH

PU, SR BU, PU, YA CL, YA SD, YA ?

Glossophaga commissarisi

IM, IN, MS, YN

Dermanura cinereus Dermanura glaucus

Madre de Dios

AB, SD

RC RC SR

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BN, CP, ML, SP AC, BN, CC, CJ, CO, CP, CS, HA, HE, LA, M, MD, MK, ML, P, PK, RP, SH, T AC, CO, HA, LA, MK, SU, T AC, CC, CO, HA, LA, MK, PK, T AC, CC, CS, HA, LA, MK, PK, T CC, HA, MK, PK AC, CC, HA, LA AC, CC, CO, CP, HA, HE, LA, MD, MK, PK, RP, SH LA, PK AC, BN, CC, CO, CP, HA, LA, MK, ML, PI, QC, SP, SU, T, TE AC, HA, MK, PK HA, HE, LA, MK, PK CP, HE, LA, PK AC, BN, CO, CP, HA, LA, MK, PI, QC, SP, SU, T PK

Gilberto Josimar Fernández-Arellano, María Isabel Torres-Vásquez

Familia-Especies

Loreto

Ucayali

Madre de Dios

Glossophaga soricina Glyphonycteris daviesi Glyphonycteris sylvestris Lampronycteris brachyotis Lichonycteris degener Lionycteris spurrelli Lonchophylla handleyi Lonchophylla robusta Lonchophylla thomasi

AM, IM, IN, JH, MS, QB, SC, YN IN IN JH, YN

CC, HA, HE, LA, PK LA, PK

YA IN

AM, IN, JH, MS, QB, SC, YN

AD AD RC

Lonchorhina aurita Lophostoma brasiliense Lophostoma carrikeri Lophostoma silvicolum

AM, IN, JH IM, IN, JH AM, IN, JH, MS, QB, SC, SI, YN

Macrophyllum macrophyllum Mesophylla macconnelli

AM, IN, JH, MS, QB, RI, SC

RC RC LG, PU, SD, YA YA SR

Micronycteris hirsuta Micronycteris matses Micronycteris megalotis

SJ AM, IN, JH, QB, SI

AC, YA

Micronycteris minuta Micronycteris schmidtorum Mimon crenulatum Phylloderma stenops Phyllostomus discolor Phyllostomus elongatus

AM, IN, JH, MS, QB, SC, SI, YN AM, IN, JH, MS, SC AM, IM, IN, JH, MS, SC AM, IM, IN, JH, MS, QB, SC, SI, YN

YA SD ? SR

Phyllostomus hastatus

AM, IM, IN, JH, MS, QB, SC, SI, YN

Platyrrhinus albericoi Platyrrhinus brachycephalus

SC AM, IM, IN, JH, MS, QB

AC, SD, SR, YA ? PU, SD

Platyrrhinus helleri

AM, IN, JH, MS, SI, YN

AM, IN, SC

SD, YA RC, SD

Platyrrhinus incarum Platyrrhinus infuscus

AM, IM, IN, QB, SC

Platyrrhinus masu Platyrrhinus nigellus Rhinophylla fischerae Rhinophylla pumilio Sphaeronycteris toxophyllum Sturnira erythromos

AM, IN, JH, MS, QB, SC, SI AM, IN, JH, MS, QB, SC, SI, YN IQ

Sturnira lilium

AM, IN, JH, MS, RI, SC, YN

SR SR AD

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LA, CJ PK AC, CP, HA, MK AC AC, CC, CO, HA, HE, LA, MK, P, PK, RP CO, MK HE, PK, RP MK AC, CC, CP, CO, HA, HE, IT, LA, M, PK, RM PK AC, AL, CC, CO, HA, LA, PK, T AC, RP CO, HA, LA, MK, PI, PK, RP HA, LA, MK, PK HA, PK, RP CO, HA, LA, PK AC, CC, CO, LA, PK AC, CC, CO, CS, HA, HE, LA, M, MK, PK, QC, T AC, BV, CC, CO, HA, HE, IT, LA, MK, PK, RP PI, SP, SU AC, CC, CO, HA, HE, LA, MK, PK, RP, T AC, CC, CO, HA, HE, LA, MK, PK, RP, T AC, CO, CP, HA, HE, IT, LA, MK, PK, RP, T CO, CP, HA, HE, LE, PI, QC, SP, SU, TE AC, BN, CO, CP, HA, QC, RP, SP, T AC, HA, HE, LA, MK, PK CC, LA AA, BN, HA, LE, ML, PI, SP, SU, TE AC, CO, HA, HE, LA, MK, PK, QC, RP, SP, T

Lista actualizada de quirópteros de los Departamentos de Loreto, Ucayali y Madre de Dios (Perú)

Familia-Especies

Loreto

Sturnira magna Sturnira oporaphilum Sturnira tildae Tonatia saurophila Trachops cirrhosus

AM, IN, JH, RI, SC, SI

Trinycteris nicefori Uroderma bilobatum

AM, IN, JH, QB, SC, SI, YN AM, IM, IN, JH, MS, QB, RI, SC, SI, YN AM, IN, JH, MS, RI, YN

Uroderma magnirostrum Vampyressa melissa Vampyressa thyone Vampyriscus bidens Vampyriscus brocki Vampyrodes caraccioli Vampyrum spectrum Thyropteridae Thyroptera discifera Thyroptera lavali Thyroptera tricolor Vespertilionidae Eptesicus brasiliensis Eptesicus chiriquinus Eptesicus furinalis Lasiurus blossevillii Lasiurus ega Myotis albescens Myotis keaysi Myotis nigricans Myotis oxyotus Myotis riparius Myotis simus

Ucayali

SD, AD ? AM, IN, JH, MS, QB, RI, SC RC, SD AM, IN, QB, SC YA AM, IM, IN, JH, MS, QB, SC, SI, YN RC, SD

Madre de Dios

RC ? RC, SD BU

AC, CO, CP, HA, HE, SP, SU, T BN, CO, CP, HA, SP, T AC, HA, LA, MK, PK CC, CP, HA, LA, PK AC, CC, CP, CS, HE, LA, M, MK, PK PK AC, CC, CO, CP, HA, HE, LA, MK, PK, RP, T AC, CC, LA, MK, PK BN, CO, QC, SP AC, CC, CO, HA, PK, T AC, CP, CS, HA, LA, PK, T

RC YA

AC, CO, CP, HA, LA, MK, PK CC, HA

JH IN AM, IM, IN, YN

CM VH SR

MK CC, HA, LA, PK

AM, IN, JH

AM AM, IN, JH, YN

RC RC RC YA

AM, IN, JH, QB, SC, SI, YN

AG, SR, YA

AM, IN, JH, MS, QB, SC, YN AM, IN, JH, QB

?, SD YA

IN, MS, QB, SC AM, IN, MS, QB, RI, SC AM, IN, JH, MS, RI AM, IN, QB, SC IN, JH, QB

RC CT, PU

LE, PI, SU, T CO, MK ML, PH, T PI PK AC, HE, MK, PK AC, HA, MK, PI, SP, SU, TE AC, CC, CO, HA, HE, MK, PK, RP, SH, T, VC LE, PI AC, CO, HA, HE, MK, PK, SP PK

Loreto: AM (Reserva Nacional Allpahuayo-Mishana), IM (Isla Muyuy), IN (Carretera Iquitos-Nauta), IQ (Iquitos), JH (Centro de Investigaciones Jenaro Herrera), LP (Lago Preto Conservation Concession), MS (Estación Biológica Madre Selva), PB (Pebas), PR (Parinari), QB (Estación Biológica Quebrada Blanco), QV (Quebrada Vainilla), RI (Alto Río Itaya), SC (Reserva Forestal Santa Cruz), SI (Sucusari), SJ (Nuevo Sam Juan), YN (Yanamono). Ucayali: AB (Abra Boquerón), AD (Abra Divisoria), AG (Agua Caliente), BU (Boca del Río Urubamba), CL (Colonia Callaria), CM (Cumaria), CT (Contamana), LG (Lagarto), PU (Pucallpa), RC (Río Curanja), RD (Río Disqui), SD (Reserva Nacional Sierra del Divisor), SR (Santa Rosa), TU (Tushemo), VH (Bosque Nacional Alexander von Humboldt), YA (Yarinacocha). Madre de Dios: AA (Abra Acjanaco), AC (Aguas Calientes), AL (Altamira), BN (Albergue Bosque de las Nubes), BV (Puerto Buena Vista), CC (Cocha Cashu), CJ (Cocha Juares), CO (Consuelo), CP (Cerro de Pantiacolla), CS (Cocha Salvador), HA (Hacienda Amazonia), HE (Hacienda Erika), IT (Itahuania), LA (Los Amigos Conservation Concession), LE (La Esperanza), M (Manu), MD (Alto Río Madre de Dios), MK (Maskoitania), ML (Morro Leguía), P (Pilcopata), PH (Santuario Nacional Pampas del Heath), PI (Pillahuata), PK (Pakitza), QC (Quitacalzon), RM (Río Manu), RP (Palotoa), SH (Shintuya), SP (San Pedro), SU (Suecia), T (Tono), TE (Trocha Ericcson), VC (Hacienda Villa Carmen). ?: Especie reportada para el Departamento pero no se precisa el sitio de estudio. La presente Tabla 1 incorpora todos los sitios donde se registraron especies de quirópteros. Los sitios que actualizan a la referencia básica se encuentran también se encuentra en la Figura 1.

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NOTAS

International Symposium on the Importance of Bats as a Bioindicators November 2012 (Granollers, Catalonia) Simposio internacional sobre la Importancia de los Murciélagos como Bioindicadores Noviembre 2012 (Granollers, Cataluña) Long-term bat surveys in a tropical cloud clearly proved since long time. Despite the fact forest and recent effects of deforestation on bat that bats, being among the common vertebrates assemblages in agricultural and urban areas, can potentially accumulate high amounts of pollutants, little work M. Arzúa & K. Bohn has been done in order to assess contaminants body burden in these species. Present work reports Operation Wallacea. Carretera de Castilla, 15403 about the evaluation of heavy metals excretion Ferrol, Spain with faeces in Myotis myotis from a reproductive colony located in Gargazzone, Val Venosta (BZ). Cusuco National Park is located in the Merendón Heavy metals profiles in M. myotis present high Mountain Range, state of Cortés, Honduras. Since As, Cr, Pb and Fe. There are few references 2006, bats have been mist-netted in the buffer zone regarding monitoring of guano and heavy metals. and the core zone of Cusuco and there is a database Our results are indicative of exposure to Hg at non of the bat assemblage in the area, previous surveys toxic levels. For bats living in a contaminated area, were made since 2004. level of As were comparable to those observed in Eptesicus fuscus by O’Shea et al., (2000). So, Bat surveys were conducted between June and a potential intoxication can be considered, even August each year by Operation Wallacea scientists if no study have been performed to assess toxic in 4 survey camps within the buffer zone and thresholds in bats. A certain concern raise from the core zone of the park with similar sampling obtained results, as a high, unexpected exposure to efforts among sites. Deforestation has significantly Pb, As and Cd was observed. The real meaning of reduced, some areas especially in the west side of such levels needs further evaluation, by comparing the park. levels in guano and in bat tissues. The use of intensive orchard and deciduous shrub forests by A total of 3221 individuals were captured and this populations implicate a strong possible effect identified in Cusuco, comprising 59 species from of management of lands in charge the ecosystem of 5 families. Phyllostomidae was the most abundant pollutants. Bat can be considered in this way a very and diverse family, they have a wide range of dietary important bio-sentinel and use in the assessment and roosting habits and thus a large number of of human impact. Differences among colony species for monitoring long term effects of habitat in Southern Tyrol can be evaluated in future to degradation, weather variation, and anthropogenic understand the level of pollutants in the province as disturbance on biodiversity. Differences on some well as to assess the potential role in conservation species composition of Phyllostomidae subfamilies of greater Myotis. are detected. Temporal pattern of activity of the only cave Bats as pollution indicators: heavy metal studies nursery colony of the Greater mouse-eared bat, in Italy Myotis myotis in the area of the Czech Republic D. Scaravelli, P. Priori & A. Zaccaroni

L. Falkova & Z. Rehak

STERNA e Museo Ornitologico F. Foschi. Via Pedriali 12, 47121, Forli, Italy

Department of Botany and Zoology, Faculty of Science, Masaryk University. Kotlarska 2, 61137 Brno, Czech Republic

The exposure to and the potential effect on wildlife health status of heavy metals have been In Central Europe, the Greater mouse-eared bat Barbastella 6 (1) 2013

NOTAS

Myotis myotis usually forms nursery colonies in attics while in the Mediterranean nurseries are commonly situated in caves. The cave Rotunda is a part of the Hranice Karst (Moravia, Czech Republic) and is the only underground nursery colony of M. myotis in the Czech Republic. It is one of the northernmost cave roosts of nursery colony of M. myotis in Europe. Internal microclima of the cave is stable all year long compared to the usual summer roosts in attics. The cave Rotunda is only accessible with diving equipment. The only possibility of monitoring the colony is by using recording equipment. M. myotis colony was studied in 2010 – 2012. The research was focused on seasonal and overnight changes in activity, forming and disintegration of the nursery colony. Videorecordings were acquired by a IR videocamera system placed in front of the only flying passage from the cave. The overnight flying in/out activity of bats was recorded fortnightly from May to October. The length of the night was limited by the time of astronomical sunset and sunrise. The highest number and flight activity of bats were observed from the middle of July to the middle of August due to juveniles fledged. In spring and autumn the bat activity and size of the colony were lower. In these periods the activity was more influenced by climate conditions. Bats and forests Igor Pavlinić & Maja Đaković Centre for Nature Research and ConservationFokus Demetrova 1, 10000, Zagreb, Republic of Croatia

The presence of bats in different ecosystems can serve as a parameter for the identification of biological processes involving the loss or transformation of natural habitats, and some species are considered as indicators of environmental change. Studies about chiropteran reproduction may contribute to understanding the strategies developed by these animals to overcome changes in the environment. The present study aimed to investigate the time pattern of the reproductive status of Molossus rufus, in the city of Cianorte, Paraná, South of Brazil and associate it to rainfall and temperature, between October 2010 and September 2011. The study was conducted in urban and rural properties located near the Cinturão Verde Municipal Park. Mist nets were placed at points of exit of the animals. In order to obtain information on the reproductive status of the bats, the analysis of the secondary sexual characteristics was performed. For data analysis, the Spearman’s rank correlation (R) was applied at a significance level of 5%. 165 animals of the species M. rufus were captured, 63% females and 37% males. The highest number of captures occurred in September 2011 (32.15%) and August 2012 (30.30%). Pubescent females were more abundant than pregnant ones. Both of them were positively correlated significantly (R = 0.60), being frequent in the months of August and September. Pubescent males were not observed only in June, February, October and November of 2010. Among males there was no correlation, however, pubescent males were positively correlated (R = 0.72) with females in the same reproductive state, since they were also frequent in the months of August and September. These data suggest that the bats studied showed polyestry, concentrated to reproduction in the drier months, indicating that rainfall coupled with temperature has a direct influence on the reproductive patterns of these animals.

Bat activity along with bat fauna composition has been investigated by means ultrasound bat-detector transects. Transect were placed in both virgin and managed forests in Croatia. Results showed no significant difference in bat activity and species Is foraging greater horseshoe bat predictable in composition. the Camargue area?

Rainfall and temperature influence on the D. Lyx, C. Azam, J. Fonderflick, D. Quekenborn reproduction of Molossus rufus (Chiroptera, & E. Cosson Molossidae) in Cianorte, Paraná, South of Brazil Groupe Chiroptères de Provence. Rue Villeneuve, 04230, Saint-Etienne-les-Orgues, France M.A. marques, H. ortêncio filho, D. D. Gonçalves & E. A. Kashiwaqui The Camargue delta is currently one of the area showing the largest populations of greater Universidade Paranaense. Estrada Cristal 83 A, horseshoe bats in the provencal region. Until 87225-000, Japurá, Brazil 2005, no colonies were listed within the area. 90

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Then, the delta has been regularly explored and 6 nursery colonies have been discovered, totalising more than 600 individuals. In order to understand population requirements and to protect roosts and habitats, several radiotracking studies have been conducted on the species. Univariate analysis showed specific areas preferences associated with characteristic habitat types. We are now planning to test if multivariate analysis based on the ENFA (Ecological Niche Factor Analysis ) could (1) highlight specific environmental factors which could explain foraging sites’ distribution; (2) allow the development of a landscape diagnosis modelisation dedicated to the greater horseshoe bat. Once validated, the model could help conservation managers to focus on relevant protection measures and in some cases avoid resorting to heavy and costly radiotracking studies. Monitoring Schemes Reveal Impacts of Street Lighting on Bats N. Roche, T. Aughney, S. Langton, N. Kingston, D. Lynn & F. Marnell Bat Conservation Ireland. Ulex House, Drumheel, Lisduff, Virginia, Cavan, Ireland Despite much anecdotal evidence regarding the impacts of street lighting on Irish bats, no comprehensive studies have been carried out todate. Using data collected from two bat monitoring schemes – a car-based driven method, and a footbased waterways survey, we analysed the impacts of street lights on activity levels or presence of four Irish bat species. For driven transects we categorised street lamp types into white (mercury vapour), yellow (high pressure sodium) and orange (low pressure sodium). Orange lights were most frequently recorded across the island and white lights were the least common. We found that activity levels of Leisler’s bat (Nyctalus leisleri) along roads were significantly positively impacted by the presence of yellow and white street lights. This fits with predictions based on the species’ fast flight style and medium body size and findings of other researchers. We found no significant impact, positive or negative, on activity of the two most common species of pipistrelle (Pipistrellus pipistrellus and P. pygmaeus) recorded by the car-based scheme. This contrasts with findings in other countries, where these species have been positively associated with lit roads. We hypothesise that vegetation cover along lit stretches is another

factor that may impact pipistrelle activity and this needs further study. For Daubenton’s bats we found that it was 9% less likely to occur at waterway survey spots if street lights (colour not noted) were present, fitting with predictions regarding Myotis spp. Divergent response of bats and insects to land use and soil types in agricultural grassland systems J.T. Treitler, O. Heim, E.K.V. Kalko & K. Jung Institute of Experimental Ecology. Albert Einstein Allee 11, 89069, Ulm, Germany Expansion and intensification of agriculture are two of the most important factors for land transformation. In such agricultural areas natural factors (e.g., soil) interact with anthropogenic land use (e.g., fertilization), thus affecting patterns of biodiversity and interrelations between different taxa and associated ecosystem services. An important interaction is the predator-prey relationship between bats and insects. We investigated this specific relation on fifty differently managed grassland plots in the Schorfheide-Chorin in Germany by assessing occurrence, activity and species composition of bats by using acoustic monitoring. Simultaneously, we captured insects with a flight interception trap to determine abundance and composition of insect orders. To explore diversity patterns across hierarchical scales (local to landscape level) we applied hierarchical partitioning; non-metric multidimensional scaling was used to investigate differences in composition of bats and insects, and for an evaluation how environmental variables influence activity of bats, we utilized generalized linear models. Our results indicate that bats and insects in agricultural managed grassland systems are driven by differing mechanisms. Diversity patterns and composition of insect orders were mainly affected by local environmental factors such as soil and land use type. In contrast, diversity pattern and species composition of bats were predominantly influenced by local fluctuations of insects and very likely by the landscape matrix surrounding the grassland sites. The activity of bats is to a great extent affected by insects and thus to a certain extent by local environmental factors in the grassland.

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In conclusion, our results show that bats and insects are affected differently by land use management. While insects are directly affected by local factors, bats are indirectly influenced by land use through its effects on the insects. This study shows that bats are indeed important bioindicators, but conservation and management implementations should additionally take interactions with different taxa of the ecosystem into account.

Long-term bat monitoring programmes in Latvia Gunārs Pētersons, Viesturs Vintulis & Jurģis Šuba

Faculty of Veterinary Medicine, Latvia University of Agriculture, Kr. Helmana 8, LV-3004 Jelgava, Latvia Faculty of Biology, Latvian University, Kronvalda Species richness and edge effects on bat bulv. 4, LV-1010 Riga, Latvia communities from Perobas Biological Reserve, Three monitoring programmes of bats are Paraná, south Brazil conducted in Latvia: 1) counting the hibernating J .R. R. Silva, H Ortêncio Filho, T. E. Lacher bats in underground sites (started in 1992); 2) counting the migrating Nathusius’ bats Pipistrellus Junior & C. A. O. Magalhães Júnior nathusii (1993) and 3) counting the pond bats Universidade Estadual de Maringá. Avenida Reitor Myotis dasycneme in the Natura 2000 sites (2008). Zeferino Vaz, s/n Jardim Universitário Cep 87360The annual census of hibernating bats covers 000, Goioerê, Paraná, Brazil about 80 caves and 50 cellars or fortifications that Habitat fragmentation, characterized by a are visited by local bat experts and volunters once continuing decrease in native vegetative by habitat every winter. On average, 1700 bats of 8 species conversion, creates the formation of habitat mosaics are recorded annually. The trends calculated for 20and contact between forest and deforested zones, year period by TRIM are stable for the northern bat denominated edges. Previous researches have Eptesicus nilssonii, the pond bat Myotis dasycneme shown a reduction in bat diversity as a consequence and the Natterer’s bat Myotis nattereri, indicate of this process. The aim of this study was to moderate increase in the Daubenton’s bat Myotis investigate the influence of edge effects upon the daubentonii and strong increase in the Brandt’s bat composition of bat species from Perobas Biological Myotis brandtii. The only species with declining Reserve, Paraná, southern Brazil. Sixteen mist nets trend is the brown long-eared bat Plecotus auritus. were set in the forest edges and 16 set in the forest Annual acoustic survey of migrating Nathusius’bats fragments, generating a capture effort of 43,520 by ultrasound detectors is conducted at the Pape m2h. During the period of study, 170 individuals Ornithological Research Centre located at the were captured, belonging to 13 species. Data were eastern coast of the Baltic Sea (SW Latvia) between analyzed by means of contingency tables, student’s 10th August and 10th September. Number of bat t-test (P < 0,05) and descriptive statistics. A higher passes is registered every night in three sessions at number of species was registered in the forest four spots is used as an index of bat activity during (n=11), compared to the edge (n=09). Artibeus the autumn migration period. During the last 20 lituratus and Sturnira lilium were the most frequent years, the total number of bat passes per season captured species, mainly in the forest. Eptesicus indicates possible increase in the population size furinalis and Molossops neglectus were sampled of the Nathusius’ bats within the north-eastern part exclusively in the edge, A. fimbriatus, A. obscurus, of its distribution range. A. planirostris and Lasiurus blossevillii only in the forest and Carollia perspicillata, Pygoderma The monitoring program of the pond bats is bilabiatum, E. brasiliensis, Myotis nigricans, M. implemented in 10 Natura 2000 sites. Every site ruber in both sites. Although edges have reduced is visited by the bat experts and volunteers once in overall richness, some bats specialize in those two years. In 8 territories, the monitoring program more open habitats and some level of edge adds to includes counts of adult females during the evening emergence form nursery roosts in buildings (n = regional species richness. 11). In two other territories, presence or absence of the pond bats is recorded within potential foraging habitats. 92

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Bats as indicators of riparian forests diversified, simple and cheap to monitor. Bats and conservation: comparative cost-efficiency with small mammals are defined as two complementary other zoological groups bioindicators, with a higher cost-efficiency effort. However, these groups report additional and Jordi Camprodon & David Guixé complementary information to the birds, at the stand and landscape level. Biodiversity Department. Forest Sciences Center of Catalonia (CTFC). Ctra. de St. Llorenç de Monitoring of cave-dwelling bats in the Morunys a Port del Comte, km 2, 25280 Solsona Comunidad Valenciana region. Spain. Period Catalonia 2003-2011 We studied the use of bats as indicators of riparian forest structure in the Alt Ter River (Catalonia) in 2009-2010. Bat activity was evaluated on 7 sites using quantitative echolocation methods (Pettersson D980 detector and Song Meter SM2 automatic system) and was complemented by capture sessions. The results were compared with other indicator organisms (birds, small mammals and carnivores) sampled on the same study sites. The selection of forest variables at plot and landscape levels was obtained by RDA analyses as an exploratory approach, followed by the use of linear models. We found 9 species of bats with conventional echolocation detector sampling and capture sessions. There was a significantly higher frequency of forest bat specialists in structurally more complex riparian forests. In contrast, the frequency of generalist species increased in the most degraded forests. This lack of adjustment is attributed to high heterogeneity of riparian habitat and the sampling limitations. Nevertheless, the forest-specialized bats selected two plot variables: high cover of trees (> 16 m) and native woody vegetation.

M.A. Monsalve1, A.J. Castelló2, A. Alcocer2, F. Cervera1, B. Sarzo1, M.A. Bartolomé1, M. Vilalta1, A. Pradillo1, J.V. Bataller1 & D. Almenar2 Equipo de Seguimiento de Fauna – VAERSA. Conselleria de Infraestructuras, Territorio y Medio Ambiente 2 CADEC, Taller de Gestión Ambiental S.L. 1

Since 2003 an annual monitoring of several species has been developed: Rhinolophus mehelyi (2 roosts), Rhinolophus euryale (7), Myotis capaccinii (13), Myotis myotis/blythii group (9) and Miniopterus schreibersii (12). In this paper we describe the trends for each species from 2003 to 2011. Counts were made at the caves entrances through video recording with infrared light and ultrasound detector. Films were made at nightfall, starting when the first bat left the roost, and during 60 minutes. Colonies were recorded each year in the breeding season, from early May to late July, and similar dates were selected for yearly replications in each locality. Data used to estimate trends were calculated with the software TRIM 3.53 which covers the gaps appearing in the matrix locality/ year.

Echolocation conventional samples can clarify the fine selection of forest variables by bats, but have some limitations to use as a fine indicator of the changes in the habitat, because of the large field effort and subsequent determination of species to achieve consistent results. However, it may be Recorded data indicate that Miniopterus suitable for monitoring long-term population trends. schreibersii and Myotis capaccinii populations are Captures complement acoustic data, but require a stable (15,000 spec. and 2,000 spec. respectively). very large sampling effort. The standardized use of forest bats as indicators must be a compromise Data collected in the last two years for between the effectiveness and the cost of field Rhinolophus euryale and Myotis myotis/blythii sampling and analysis. The automatic system may group show a recovery of populations. Until 2009 be the most effective and most promising method the populations had an average annual reduction in the near future. of 4% for R.euryale and 6% for M.myotis/blythii group (with a minimum recorded that year of about The best indicator of the structure of riparian 450 spec. and 2,000 spec. respectively). However forest was the bird community, because it is a in recent years the counts have increased to the very sensitive group to environmental changes, is same numbers to those reported in beginning of the Barbastella 6 (1) 2013

NOTAS

period (1,500 spec. of R.euryale and 5.000 spec. of M.myotis/blythii group).

in bats, however care needs to be taken when deducing on relations between hormonal stress and environmental factors.

After 10 years of conservation actions the only species that has a clearly unfavorable situation is Roosting behaviour of the Indian flying fox, Rhinolophus mehelyi (current estimate is less than Pteropus giganteus: a bioindicator of wetland 50 spec.) which maintains a marked reduction of ecosystem. approximately 10% per year. S. Suthakar Isaac Non-invasive monitoring of stress hormones in Eptesicus isabellinus Research Department of Zoology, St.John’s College, Palayamkottai 627 002. Tamilnadu, India. Detlev H. Kelm, Ana G. Popa-Lisseanu, Martin isaacsuthakar@yahoo.com Dehnhard & Carlos Ibáñez Roosting behaviour and distribution of the Indian Avd. Américo Vespucio s/n - Isla de la Cartuja. flying fox, Pteropus giganteus was investigated in Estación Biológica Doñana (CSIC), Sevilla. Spain. three districts of the South Tamilnadu, India during the years 2004 and 2012. About 41 roosting sites Environmental and social stress may directly were located in the study area and the total count correlate to decreased survival rates in wildlife. of P. giganteus was around 22,000 in 2004 and Hence, stress hormone analysis can be a useful 34,000 in 2012. The total number of roost trees tool to highlight environmental stress and deduce also has been increased from 87 to 188 during the on the individual and population level fitness. study period. A majority of the roosting sites of Regarding stress hormone research, non-invasive P. giganteus were located in wetland ecosystem. sampling techniques, such as fecal sampling, may Evidently, 90% roosts (37 trees) were located on be advantageous, but have not been used in bats the bank of rivers, canal, and freshwater ponds. before. In bats, a principal factor inducing stress The remaining 10% roosts (4 trees) were located may be colony size. To test the applicability of on the cultivated agricultural land, and near fecal stress hormone analysis in bats we studied residential area. Among 15 species of roosting the influence of colony size on stress in five trees, 7 are commonly used (80.60%) and other colonies of Eptesicus isabellinus with varying size 8 species are less frequently used (19.40%). and survival rates in Andalusia, Spain. First, we The commonly used tree species are Terminalia validated the hormonal analysis with an ACTH arjuna (34.40%), Bassia latifolia (18.81%), Ficus challenge, comparing blood stress hormone bengalensis (9.13%), Cassia siamea (6.98%), levels and fecal stress hormone metabolites in Termarindus indica (4.83%), Ficus religiosia consecutively collected fecal samples. We identified (4.30%), and Mangifera indica (2.15%). It is corticosterone and cortisol and their derivates in concluded that P. giganteus prefers to roost in trees blood and feces and verified the increase of fecal near water bodies in wetland ecosystems, where a stress hormones after inducing physiological microclimatic condition of high humidity and low stress with ACTH. The baseline and maximum temperature prevail. Therefore, this species can be blood cortisol levels, at 6.5 ng ml-1 and 46.2 ng considered as a bioindicator of wetland ecosystem ml-1 respectively, were low compared to other bat of tropical plains. species studied before. Baseline fecal cortisol was at 224 ± 198 ng g-1 and did not increase within Functional impacts of global warming on the 1.5 h after capture. We did not find a difference prey detection ability of echolocating bats in fecal baseline cortisol levels between colonies (22 ± 5 individuals sampled per colony), despite Jinhong Luo1,2, Klemen Koselj1, Sándor Zsebők1,3, significantly varying colony size and survival Björn M. Siemers1 & Holger R. Goerlitz1 rates between colonies, nor a correlation between biometric variables, such as forearm length, and 1 Max Planck Institute for Ornithology, Sensory Ecology Group, Eberhard-Gwinner-Straße, 82319 fecal cortisol. Seewiesen, Germany. We argue that analysis of fecal stress hormones 2 Jilin Key Laboratory of Animal Resource indeed allows non-invasive studies of stress Conservation and Utilization, Northeast Normal 94

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University 130024 Changchun, China. 3 MTA-ELTE-MTM Ecology Research Group, Ludovika tér 2, 1083 Budapest, Hungary Climate change impacts the biogeography and phenology of plants and animals, yet the underlying mechanisms are little known. Here we present a functional link between rising temperature and the foraging efficiency of echolocating bats. The maximum distance over which bats can detect prey is determined by sound attenuation. Sound attenuation is especially pronounced for high frequencies, such as bat echolocation, and is a nonlinear function of both call frequency and ambient temperature. Hence, the prey detection ability and foraging efficiency of bats is susceptible to global temperature rise through climate change. Using projected temperature rises of the 21st century, we modelled this effect for the entire range of bat echolocation call frequencies and for climate zones around the globe. Depending on call frequency, prey detection ability will both decrease and increase. Within local species assemblages, species calling above a crossover frequency will lose and species emitting lower frequencies will gain foraging efficiency, causing a shift in competitive balance, whose magnitude and crossover frequency depend on the local climatic conditions. Global warming thus affects the foraging efficiency of individual bats directly and species interactions such as competition and predator-prey dynamics indirectly.

species, we would have predicted those forests harbouring apparently healthy colonies to be highquality habitats. However, some evidences coming from the ecological characterization challenge this interpretation (e.g. comparative long commuting distances, pathways crossing the highway, unusual foraging habitats and choice of seemingly unsuitable roosting cavities). Actually, this locality is among the most modified by human activity, including industry, electric lines and ongoing forestry with allochthonous species – Q. rubra. In this locality, the presence of M. bechsteinii could well be evocating the ghost of past habitat suitability, rather than current favourable conditions. We claim that habitat quality should not be directly inferred from the presence of bioindicators without further verification of their behaviour and population trends.

What do bioindicators (bio)indicate? M. Napal, I. Garin & J. Aihartza University of the Basque Country. UPV/EHU. Dpto. Zoología y Biología Celular Animal. B. Sarriena s/n. ES-48940 Leioa Bechstein’s bat (Myotis bechsteinii, Kuhl 1817) has several attributes making it a good bioindicator. The species is strictly dependent on forests – with preference for mature to aged woods, providing a range of suitable roosts -. Moreover, some features hindering its ability to colonize new areas enhance its susceptibility to forest loss and transformation, namely extreme phylopatry, sedentary habits and low demographic rates. We characterized the autoecology of the species in several localities in the Atlantic domain of the Iberian Peninsula. Based on the presence of the Barbastella 6 (1) 2013

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V SECEMU Conference – November 2012 (Granollers, Catalonia) V Jornadas de la SECEMU – Noviembre 2012 (Granollers, Cataluña) Documental: Actividad de pesca de Myotis capaccinii en el medio natural O. Aizpurua, A. Alberdi, I. Garin & J. Aihartza Zoologia eta Animali Zelulen Biologia, UPV/ EHU, Sarriena z/g, 48940 Leioa, País Vasco ostaizk@gmail.com

El análisis de la dieta de los animales ha sido testigo de un gran salto metodológico en los últimos años. La aplicación de herramientas moleculares ha permitido identificar presas consumidas a un nivel de detalle taxónomico que supera con creces el obtenido mediante técnicas convencionales de identificación morfométrica. Mientras que la inspección visual de heces permite normalmente una identificación taxonómica a nivel de Orden, las nuevas técnicas moleculares ofrecen en muchos casos la identificación a nivel de especie. Este avance resolutivo permite conocer las relaciones predador-presa al detalle, y, por consiguiente, es posible realizar inferencias ecológicas que van más allá de la mera composición de la dieta. Presentamos un estudio realizado a partir de heces de 29 individuos de murciélago orejudo alpino (Plecotus macrobullaris), que nos permitió detectar 40 taxones diferentes e identificar 29 insectos a nivel de especie. Todos los taxones menos uno (Tipula sp.) pertenecieron a la orden Lepidoptera, con gran pre-valencia de noctuidos, especies timpanadas con capacidad de oir los pulsos de ecoloca-lización de los murciélagos. Por consiquiente, deducimos que Plecotus macrobullaris caza utilizando pulsos de ecolocalización de baja amplitud para poder acercarse a sus presas lo más posible sin ser detectado. Además, identificamos que la mayoría de las especies consumidas pertenecen a hábitats supraforestales entre 1500 y 3000 m de altu-ra, deduciendo que Plecotus macrobullaris hace uso de prados alpinos como zonas de alimentación.

En 2003 se confirmó el consumo de peces por parte del murciélago patudo (Myotis capaccinii) en la Península Ibérica. Fue la primera evidencia de pesca en un murciélago europeo y desde entonces el consumo de peces por parte de M. capaccinii también ha sido citado en Italia y el Cercano Oriente. En 2010 comenzamos la descripción del comportamiento de pesca del murciélago patudo con el fin de comprender las circunstancias sensoriales y ecológicas en el que una especie de murciélago principalmente insectívoro es capaz de capturar presas morfológicamente y ecológicamente diferentes a su alimento habitual, los insectos. Durante los últimos tres años hemos realizado grabaciones de murciélagos patudos en acto de pesca mediante una cámara de vídeo de alta velocidad, iluminación infrarroja y un detector de ultrasonidos, y actualmente estamos estudiando la cinemática de vuelo y los pulsos de ecolocación utilizados durante dichas ocasiones. En este video se presenta un breve documental sobre el trabajo que estamos llevando a cabo en Denia (Alicante), que muestra las razones por las que comenzamos este proyecto, la metodología y las técnicas que Ocupación de cajas por murciélagos en Navarra hemos desarrollado, y los primeros resultados obtenidos del trabajo de campo realizados en 2010 Alcalde J.T., Campion D., Fabo J., Martínez I. & Antón I. y 2011. Análisis molecular de la dieta: de la descripción jtalcalde@gmail.com de la dieta a la inferencia de aspec-tos ecológicos Desde el año 2000 se han instalado algo más de A. Alberdi, O. Aizpurua, I. Garin & J. Aihartza 500 cajas para murciélagos en Navarra. En 2012 se ha realizado una revisión de 417 cajas. La mayoría Zoologia eta Animali Zelulen Biologia, UPV/ de ellas son modelos 1FF, 2F de doble pared y 2FN de la marca Schwegler. Las cajas se encuentran en EHU, Sarriena z/g, 48940 Leioa, País Vasco hábitats diversos: hayedos, robledales, parques de ciudades y sotos de ríos. anttonalberdi@gmail.com 96

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NOTAS

Todas las cajas han sido abiertas a finales de verano o en otoño y se ha anotado la presencia de murciélagos o de guano, así como la presencia de otros elementos (avispas, abejas, nidos de aves, nidos de roedores, etc.) Se han encontrado 231 cajas con guano de murciélagos (55,4% del total). De ellas, 96 contenían ejemplares en el momento de la revisión (23% del total). En total se han contabilizado 330 murciélagos. El modelo más ocupado es el 2F de doble pared (72,2%). La especie más abundante es el murciélago de Cabrera, Pipistrellus pygmaeus, con 241 individuos (73%). Las demás especies son escasas: Nyctalus leisleri (29), Pipistrellus pipistrellus (26 ejemplares), Nyctalus noctula (16), Plecotus auritus (7), Nyctalus lasiopterus (6), Pipistrellus kuhlii (2), Myotis daubentonii (1), Myotis mystacinus (1) y Barbastella barbastellus (1). En el presente trabajo se exponen los resultados de esta revisión y se analiza la ocupación de cajas en función de diferentes factores: hábitat, modelo de caja, estructura del paisaje, orientación y accesibilidad.

la caracterización de rodales in situ. El objeto de estudio fue una población de murciélago ratonero forestal situada en un extenso pinar Mediterráneo de las Sierras de Cazorla, Segura y Las Villas, al sureste de la Península Ibérica. A escala de macrohábitat, no observamos selección por ningún tipo de bosque disponible. A escala de microhábitat, en cambio, M. bechsteinii seleccionó positivamente los rodales de frondosas a pesar de su baja disponibilidad, mientras que los rodales de coníferas se seleccionaron negativamente. Nuestro trabajo demuestra que M. bechsteinii responde a las variaciones a nivel de microhábitat (rodales) que se encuentran dentro de los macrohábitat (tipos de bosque) aparentemente homogéneos. Además, los resultados sugieren, por una parte, que la preferencia por las especies for-testales de frondosas es una característica intrínseca de M. bechsteinii, y por la otra, que la escala en la que se definen los tipos de hábitat puede afectar drásticamente en las conclusiones obtenidas. Las medidas de gestión de una especie amenazada derivadas de requerimientos ecológicos interpretados inadecuadamente, pueden por lo tanto, tener consecuencias negativas para su conservación.

Estudio del uso del hábitat por Myotis bechsteinii Selección del hábitat por Myotis bechsteinii en un en los montes de O Morrazo (Pontevedra) pinar al sureste de la Península Ibérica: cuando el macrohábitat enmascara al microhábitat Z. López & R. X. Hermida A. Arrizabalaga, E. Salsamendi, M. Napal, I. Garin & J. Aihartza

Asociación DROSERA zeltia.lopez.gallego@gmail.com

Zoologia eta Animali Zelulen Biologia, UPV/ EHU, Sarriena z/g, 48940 Leioa, País Vasco Myotis bechsteinii es el quiróptero europeo más ligado al bosque en su uso estival del hábitat. Se mnapalf@hotmail.com le considera poco común en la mayor parte de su área de distribución y su ecología espacial es poco La precisión de los estudios de selección de hábitat conocida. El presente trabajo trató de identificar y depende fundamentalmente de dos factores: la caracterizar los refugios y las zonas de caza que escala a la que se identifica la heterogeneidad utilizan las hembras durante la época de cría en una del paisaje, y la metodología empleada para población situada en la península de O Morrazo determinar los movimientos de los animales. En (Pontevedra, Galicia). Para ello se radiomarcaron 7 este trabajo estudiamos la selección de hábitat del hembras reproductoras durante los meses de Mayo murciélago ratonero forestal (Myotis bechsteinii a Julio de 2012 que fueron seguidas tantos días Kuhl, 1817) mediante la técnica de radio- como fue posible. Se identificaron 5 refugios en seguimiento de “homing-in”, y la comparamos tres especies arbóreas (Quercus robur, Eucalyptus a dos esca-las: escala de macrohábitat, donde la globulus y Castanea sativa) y se obtuvieron 127 heterogeneidad del paisaje se identificó en base a localizaciones nocturnas. El conteo de efectivos mapas forestales (tipos de bosque), y microhábitat, de la colonia dio como resultado 40 individuos. donde la heterogeneidad del paisaje se identificó Los resultados obtenidos permiten afirmar que la en base a mapas forestales modificados según colonia utiliza diferentes refugios próximos entre Barbastella 6 (1) 2013

NOTAS

sí (distancia máxima de 1243,5 metros y media de 563,75 metros) a lo largo de la época de cría, seleccionando oquedades practicadas por pícidos, orientadas al Sur y situadas a una altura media de 10,20 metros. Los ejemplares radiomarcados se alimentaron a una distancia máxima de 490,8 metros del refugio, siempre dentro del bosque. Explotaron áreas pequeñas (superficie media del PMC 6,95 ha), próximas entre sí y en algunos casos con un elevado grado de solapamiento entre individuos. Dichas áreas fueron principalmente ‘carballeiras’ maduras con amplio dosel y estructuralmente complejas. Se aportan recomendaciones sobre la gestión del hábitat en el área utilizada por la colonia.

muestreo de unos 20 individuos por colonia de 13 colonias pertenecientes a unas 6 poblaciones de La Rioja, Castilla y León, Extremadura y Andalucía. A este nivel poblacional usamos los mismos marcadores mitocondriales (HV1 y HV2) para el cálculo de descriptores de variabilidad genética entre poblaciones, estima de flujo génico y construcción de redes haplotípicas. Comportamiento de los murciélagos cavernícolas ante las medidas correctoras de la autovía a-7 a su paso por la “Cova Joliana”, Alcoi (Alicante) M.A. Monsalve1, D. Almenar2, V. Sancho2, A. Alcocer2, S.Ruiz3 & M. García3

Análisis preliminar de la diversidad genética en el nóctulo grande (Nyctalus lasiopterus) a dos 1 Equipo de Seguimiento de Fauna AmenazadaVAERSA. Servicio de Espacios Naturales y escalas espaciales Biodiversidad. Conselleria de Infraestructuras, C. Meyer, C. Ibáñez, P. Benda, O. de Paz, A. G. Territorio y Medio Ambiente 2 CADEC, Taller de Gestión Ambiental S.L. Popa-Lisseanu, D. Smirnov & J. Juste 3 Área de Ingeniería Ambiental. CEDEX. Ministerio de Fomento, Madrid Estación Biológica de Doñana (CSIC)

juste@ebd.csic.es

brigada_granja@gva.es

El nóctulo grande, murciélago forestal de distribución discontinua alrededor de la cuenca mediterránea, es una de las especies más desconocidas y posiblemente amenazadas del Paleártico Occidental. Aunque estudios recientes han ampliado nuestro conocimiento sobre sus requerimientos ecológicos y alimenticios, todavía no se conoce nada de sus niveles de variabilidad genética y de cómo se estructura ésta a nivel espacial. El presente estudio pretende valorar su variabilidad genética mediante un análisis filogeográfico de las relaciones históricas de las poblaciones europeas y de forma más detallada, entre distintas poblaciones de la Península Ibérica para establecer su nivel de aislamiento y flujo génico. El estudio filogeográfico incluye unas 90 muestras de 13 países que cubren la mayoría del área de distribución europea más una representación detallada ibérica y las poblaciones de Chipre y las africanas conocidas del Magreb (Marruecos) y Cirenaica (Libia). Para este estudio se han secuenciado unas 800 pb del gen ND1 y las regiones hiper-variables HV1 (440 pb) y HV2 (400 pb) de la región control mitocondrial. Los análisis filogenéticos se han realizado según criterios de máxima verosimilitud (ML), máxima parsimonia (MP) y probabilidad posterior bayesiana (BPP). El estudio poblacional ibérico se ha basado en el

En septiembre de 2011 finalizaron las obras de un nuevo tramo de la autovía A-7 que transcurre a escasos metros de la “Cova Joliana”, en Alcoi (Alicante) refugio de murciélagos propuesto para su inclusión en la Red Natura 2000, con importantes poblaciones de Miniopterus schreibsersii, Rhinolophus euryale y Myotis escalerai. También están presentes otras 5 especies cavernícolas. Para minimizar el impacto de la obra se han establecido una serie de medidas: (a) Mallado de red en unos 300 m del trazado para impedir el acceso de los murciélagos a la zona de circulación. (b) Tres pasos elevados con vegetación para conducir el cruce de los murciélagos (c) Acondicionamiento de un paso subterráneo (d) Reducción de iluminación y ruido. Entre el 19 de septiembre y el 14 de octubre de 2011 se realizaron 62 grabaciones de vídeo infrarrojo y 16 de ultrasonidos en puntos de interacción entre los murciélagos y la autovía. Se radiomarcó a 30 ejemplares de diferentes especies. También se censó la colonia de quirópteros para determinar su estado una vez finalizadas las obras. Los resultados indican: (a) La presencia de

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NOTAS

ejemplares en el refugio aumenta. La prohibición de entrar en la cueva por peligro de desprendimientos tiene un efecto positivo. (b) No se observa efecto barrera importante para M.schreibersii y M.escalerai. No hay suficientes datos para R.euryale. (c) El mallado cumple su papel con éxito, separando el tráfico rodado del vuelo de los murciélagos. (d) El paso oeste y el túnel mostraron más aceptación que el resto de zonas. Esto debe tener que ver con el grado de finalización de dichas estructuras.

poblaciones. Mediante métodos bayesianos de agrupamiento inferimos la estructu-ra poblacional.

M. Napal1, I. Garin1, E. Salsamendi1, G. Kerth2 & J. Aihartza1

Organización social y ecología de refugios en Nyctalus lasiopterus

La población Ibérica, en conjunto, no aparece genéticamente empobrecida. La estructura social inferida se ajusta a los datos conocidos: colonias cerradas de hembras filopátricas, y flujo genético mediado por ‘outbreeding’. La población apareció dividida en dos, lo que podría explicarse por la actuación de las montañas ibéricas como reservorio para los bosques de hoja caduca, y por lo tanto como un refugio para especies forestales. Se concluye que con el crecimiento de la vegetación La población aislada (Cazorla) presentó signos de la aceptación de los pasos podría llegar a ser alta. empobrecimiento genético. La conserva-ción y mejora de los hábitats preferidos por la especie se La estructura genética de Myotis bechsteinii plantea como la única estrategia capaz de mantener en la Península Ibérica refleja la historia de poblaciones locales viables, ya que la restauración deforestación de los paisajes Mediterráneos. de la conectividad no parece factible.

Zoologia eta Animali Zelulen Biologia, UPV/ D. Pastor, D. Kelm, A. G. Popa-Lisseanu, J. EHU, Sarriena z/g, 48940 Leioa, País Vasco Quetglas, Í. Sánchez & C. Ibáñez 2 Department Zoologie und Naturschutz, JS. Bach Strasse 11/12, 17489 Greifswald Estación Biológica de Doñana (CSIC) 1

mnapalf@hotmail.com

david.pastor@ebd.csic.es

La fragmentación del hábitat y el aislamiento han sido identificadas como las principales amenazas para la conservación de muchas especies, y especialmente para aquellas con preferencias ecológicas más restringidas o con capacidad de dispersión limitada. El murciélago de Bechstein es una de las especies europeas más dependientes de los am-bientes forestales. La especie ha sido citada raramente en las regiones mediterráneas, donde los bosques caducifolios tienen distribución limitada, debido tanto a factores climáticos –calentamiento y aridificación desde el último periodo glacial– como a la actividad humana. La abundancia local en lugares que conservan remanentes del bosque original sugiere que esta especie podría haber sido mucho más abundante durante el Holoceno temprano y medio, antes de la deforestación de esta área. La pérdida y aisla-miento resultantes de la deforestación podrían haber dejado una huella notable en la estructura genética de las poblaciones.

Los murciélagos que se refugian en huecos de árboles viven durante el periodo de cría en grupos sociales que forman sociedades de fisión – fusión. Las colonias o grupos familiares se distribuyen por una red de refugios en subgrupos cuya composición varía a lo largo de los días. Esto implica cambios frecuentes de refugio por parte de los murciélagos de manera que los componentes acaban utilizando el conjunto de refugios de la red e interaccionan con todos los miembros de la colonia. Se han barajado diferentes hipótesis, no excluyentes, para explicar este tipo de organización social. Desde minimizar la predación o el parasitismo y conocer un elevado número de refugios, a fomentar la cohesión social del grupo permitiendo la transmisión de información. El nóctulo grande (Nyctalus lasiopterus) es uno de los murciélagos con este tipo de organización social. El objetivo de este estudio es valorar la contribución de las diferentes hipótesis en la evolución de esta organización social en el caso de N. lasiopterus. Para ello comparamos Usando 10 microsatélites polimórficos, el comportamiento de los murciélagos frente a caracterizamos y comparamos la diversidad diferentes variables relacionadas con el uso de genética en tres poblaciones ibéricas de M. refugios (tipo de refugio, número de refugios bechsteinii, así como la divergencia genética entre utilizados, superficie que ocupa la red de refugios, Barbastella 6 (1) 2013

NOTAS

frecuencia en el cambio de refugio, etc.) en tres lugares con características ambientales diferentes. El estudio incluye dos localidades urbanas con colonias en parques sometidos a baja presión de predación: el Zoo de Jerez de la Frontera, con un solo grupo familiar en una superficie inferior a 5 ha y el Parque de María Luisa en Sevilla, con al menos tres grupos familiares en unas 20 ha. El tercer lugar es en un ambiente natural extenso (más de 100.000 ha) en el Parque Natural de los Alcornocales, con una mayor presión de predación y en donde cada red de refugios ocupa más de 100 ha.

of bat detectors, providing a significant relation between target pest density and intensity of use of the rice paddies by bats. Molecular techniques provided further evidence of the presence of Chilo supressalis in the faeces of Soprano pipistrelles. Around the bat boxes that host up to 4500 bats in a relatively small patch of less than a 100 hectares, thus where bat density was at its highest, the impact of the striped rice borer on the rice crops was low enough to minimize and even to avoid the use of insecticides, a practice necessary elsewhere within the study area to ensure a proper rice yield. We discuss the particular conditions that allow the bats Bats and pest control in rice paddies landscapes to act as efficient pest controllers in the study area. of Southern Europe Mortalidad de murciélagos en Parques Eólicos Xavier Puig-Montserrat4, Carles Flaquer1, del Sur de la Península Ibérica Ruth Ràfols-Garcia1, Ignacio Torre1, Adrià López-Baucells1, Emilio Guerrieri2, Maurilia SoniaSánchez-Navarro,JinethBerrío-Martínez Monti2, Xavier Ferrer3, David Gisbert3 & Antoni & Carlos Ibáñez Arrizabalaga1 Estación Biológica de Doñana (CSIC) 1 Museu de Granollers-Ciències Naturals. Francesc sonia_san_na@hotmail.com Macià 51, 08402 Granollers 2 Institute for Plant Protection National Research Entre 2005 y 2011 se encontraron 1.361 cadáveres Council of Italy Via Università, 133 80055 - Portici de murciélagos en 47 parques eólicos de los 62 (NA) Italy instalados en la provincia de Cádiz. El 86,1% se 3 Agrupació de Defensa Vegetal i altres cultius al produjeron entre junio y septiembre. El 98,8% delta de l’Ebre de las incidencias las acumulan ocho especies 4 Galanthus Associación. (Pipistrellus sp., 69,5%; Eptesicus isabellinus, 17,4%; Nyctalus sp., 3,5%, Tadarida teniotis 0,2% xavierpuigm@gmail.com y Miniopterus schreibersii 0,15%) que cazan las presas en vuelo en espacios abiertos frente al Insects considered plagues, which often concentrate 1,2% de las especies que capturan a sus presas in large amounts in the cultivated landscapes, sobre superficies o en zonas con vegetación densa. have been found in the diet of a variety of bats, Las incidencias se produjeron en un 94% de los and many insectivorous bat species are known casos con velocidades de viento baja (inferior a to be opportunistic hunters that prey on the most 6 m/s; n=1.164). Todas estas características son abundant resource available. Yet, the extent of the comunes a las encontradas en parques eólicos de pest control exerted by bats remains unclear and Norteamérica y Europa. La excepción radica en que is generally difficult to assess. A study to uncover ninguna de las especies afectadas tiene en Cádiz the relation between bats (Soprano Pipistrelles – comportamiento de migrante de largo recorrido Pipistrellus pygmaeus-) and the striped rice borer y sólo tres especies (4,05% de las incidencias) (Chilo supressalis) plague populations was carried realizan desplazamientos de carácter regional. out from 2007 to 2010 in the Ebro Delta (NE Iberian Peninsula), one of the largest rice paddies Estimamos la mortalidad real en varios parques landscapes in Europe. During the previous years a partir de experimentos de detectabilidad y (from 2000 on) an important Soprano Pipistrelle’s descomposición de los cadáveres. Para 2011 population had been recovered in a particular patch encontramos una estima de mortalidad media de of the study area by providing appropriate artificial 46,2 murciélagos/aerogenerador en la zona de roosts, a limiting factor to this synanthropic species estudio. Extrapolando estos resultados a toda la in such deforested and homogeneous environments. provincia se obtiene un valor de 20,3 murciélago/ Bat activity related to the striped rice borer activity aerogenerador (unos 18.588 murciélagos para peaks was studied during three seasons by means todo Cádiz en 2011). Medimos la actividad de 100

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NOTAS

los murciélagos con detectores de ultrasonidos en varios parques eólicos y la relacionamos con la velocidad del viento y las incidencias encontradas el día después. La actividad se centra en las primeras horas de la noche (22:30-2:30) y principalmente con velocidades de viento bajas. La abundancia de especies en las grabaciones coincidieron en gran parte con las incidencias registradas en los parques, Pipistrellus sp., 80,1%; E. isabellinus, 9,0%; Nyctalus sp., 3,2%. No encontramos relación significativa entre la actividad (minutos/noche), y el número de incidencias en esa noche. On the way to a new world record? Additions to the bat check list of the Biological Dynamics of Forest Fragments Project A. López-Baucells1 2 3, R. Rocha2 3 4, J. Palmeirim2 & C. Meyer2 3 Museu de Ciències Naturals de Granollers, Catalunya 2 Universidade de Lisboa, Portugal 3 BDFFP, INPA and STRI, Brazil 4 MRG, University of Helsinki, Finland 1

adria.baucells@gmail.com

lineatus the record is still pending taxonomical confirmation. Noteworthy are the first records of Pteronotus personatus, Micronycteris sanborni, Promops centralis and Lasiurus egregius for the state of Amazonas. For M. sanborni the record corresponds to a range expansion of at least 2000 km and for L. egregius (12th capture worldwide) and Promops centralis they represent the first record for the Central Amazon. 60% of the additions were exclusively captured using mist nets set over lakes or streams, suggesting that netting in aquatic habitats has great potential for adding new species of this bat ensemble to inventories of tropical bats. If all identifications are confirmed, the BDFFP may have become the site with the highest number of locally recorded bat species worldwide, surpassing the 86 species previously recorded for Iwokrama Forest! Utilización de las formaciones forestales por el ensamblaje de quirópteros en el archipiélago de las islas Cíes (Parque Nacional marítimoterrestre de las Islas Atlánticas de GaliciaPNMTIAG) F. Arcos 1, Enrique Rego1 & Rafael Salvadores1 Arcea Xestión de Recursos Naturais S.L. C/. Velázquez Moreno nº9 planta 3, oficina 05. 36201 Vigo (Pontevedra).

The BDFFP is the world’s largest-scale and longest-running experimental study of habitat fragmentation, operated cooperatively by the Smithsonian Tropical Research Institute and Brazil’s National Institute for Amazonian Research (INPA). The bat fauna at the BDFFP was initially assessed by Erica Sampaio (1996-99), Enrico Bernard (1996-97) and Paulo Bobrowiec (200102). The main aim of the current project is to assess the temporal dynamics of bat responses to forest fragmentation over the last 15 years within the BDFFP landscape. We have (re)sampled forest fragments, continuous forest sites and secondary forest and so far have captured 3434 bats of 65 species with a total effort of 12.684 mist net hours. Additional sampling in lakes, streams, and searches of potential roost sites has led to an extra 300 captures of 41 species. Over the course of roughly one year of fieldwork we were able to add 20 species to the areas’ check list. The addition of Carollia benkeithi results from a recent species splitting and together with C. castanea, Rhinophylla fischerae and Platyrrhinus

farcos@arcea.net La conservación y gestión de poblaciones de quirópteros en archipiélagos de pequeño tamaño puede suponer importantes dificultades, debido al aislamiento que presentan en comparación con núcleos poblacionales continentales, al hecho de depender de una reducida superficie de hábitats y encontrarse más expuestas a factores ambientales. Esta realidad las hace en su conjunto más sensibles a las alteraciones del medio y más susceptibles a sufrir procesos de extinción local. El archipiélago de Cíes, a 2,5 km de tierra y 433 ha, cuenta con una vegetación forestal compuesta mayoritariamente por especies alóctonas (Eucaliptus y Acacia), que están siendo sometidas a programas de control y erradicación. Estas formaciones pueden constituir parte fundamental del hábitat de alimentación y desplazamiento del ensamblaje de quirópteros del Parque, por lo que es preciso evaluar la importancia que pueden jugar en su conservación.

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Para explorarlo se utilizaron dos detectores de ultrasonidos de tiempo expandido (D500X Pettersson Elektronik) instalados en siete medios diferentes, programados para que se activaran media hora antes de la puesta del sol y se desconectaran 10 minutos después del amanecer. Se muestrearon por pares el interior (n=6 puntos) y el borde (n=5) de eucaliptales y pinares, y un claro de eucaliptal. Los muestreos se efectuaron entre el 17 de agosto y el 30 de septiembre de 2011, durante 34 noches.

mantenimiento de los niveles de biodiversidad asociados a estos ambientes.

El 30,1% de la superficie forestal de Galicia está constituida por formaciones de pino marítimo (Pinus pinaster). Estas masas, a pesar de estar sometidas a aprovechamiento maderero, constituyen parte integrante del hábitat de muchas especies de fauna catalogada, como los quirópteros y, por la gran superficie que ocupan, deben suponer una relevancia significativa para la conservación de la biodiversidad en esta Comunidad.

R.J. Hermida & M. Arzúa

El 62% de la superficie total del Parque Natural del Monte Aloia (737 ha) se encuentra ocupada por formaciones de pino marítimo destinadas a la producción de madera de calidad. En el mes de septiembre de 2010 se desarrollaron muestreos exploratorios en este espacio protegido para determinar cómo la estructura de estas formaciones afectaba a la presencia y abundancia relativa de Sólo se obtuvieron registros suficientes para los diferentes especies de quirópteros. murciélagos enano (Pipistrellus pipistrellus) y de huerta (Eptesicus serotinus). El primero efectuó Se compararon formaciones de Pies padre con una un uso de los pinares muy superior al de todos los fracción de cabida cubierta (Fcc) del 20-40% (tipo restantes medios, utilizando significativamente A) con formaciones de latizal-fustal con una Fcc más el interior de los pinares que el de los de 70-100% (tipo B). Se efectuaron muestreos eucaliptales, y más el borde de los primeros que con redes de niebla y detectores de ultrasonidos de los segundos. El murciélago de huerta utilizó (división de frecuencia y tiempo expandido). de forma destacada un gran claro de eucaliptal y las formaciones de pino, estando prácticamente Las especies detectadas fueron los murciélagos de ausente de los restantes medios; pareció realizar herradura pequeño (Rhinolophus hipposideros), de además un uso menos intenso de los pinares frente huerta (Eptesicus serotinus), enano (Pipistrellus a los eucaliptales que el murciélago enano. pipistrellus) y orejudo gris (Plecotus austriacus). En las superficies más densas (tipo B) sólo se El aprovechamiento de las masas forestales de registraron los murciélagos de huerta y enano. pino marítimo (Pinus pinaster) y el ensamblaje Se determinaron diferencias estadísticamente de quirópteros en el Parque Natural del Monte significativas entre los dos tipos de formaciones, Aloia (Galicia). Resultados exploratorios tanto para la frecuencia de aparición (U=91,500, p=0,014, n=37) como para la abundancia relativa F. Arcos1 & Rafael Salvadores 1 de quirópteros (U=95,500, p=0,02, n=37), con valores más elevados para los rodales menos 1 Arcea Xestión de Recursos Naturais S.L. C/. densos (tipo A). Velázquez Moreno nº9 planta 3, oficina 05. 36201 Vigo (Pontevedra). Utilización de refugios antrópicos por agrupaciones estivales de Myotis escalerai en farcos@arcea.net Galicia

El desarrollo de prácticas silvícolas en superficies forestales explotadas supone una notable pérdida de diversidad estructural de la vegetación si se compara con la existente en formaciones no aprovechadas o en bosques naturales. Este hecho tiene consecuencias en la composición y en el 102

Asociación DROSERA robertox.hermida@gmail.com Myotis escalerai es una especie de reciente reconocimiento mediante técnicas moleculares, perteneciente al complejo Myotis cf nattereri. En Galicia la primera información sobre su distribución basada en ejemplares identificados mediante ADN se publicó en el Atlas de Morcegos de Galicia en 2008 (www.morcegosdegalicia. org). Desde entonces, M. escalerai ha sido identificado en una gran variedad de ambientes en 21 cuadrículas UTM 10x10 km de Galicia. Se

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NOTAS

ha descrito como una especie fundamentalmente cavernícola y fisurícola, que utiliza cavidades subterráneas y construcciones como refugio. En Galicia se han encontrado ejemplares aislados en cavidades subterráneas en distintas épocas del año, pero los 7 refugios estivales conocidos utilizados por agrupaciones de ejemplares, se hallan en construcciones humanas: obras de casas paralizadas (3), iglesias (2), viaductos (1), nave de ganado (1). Cuatro de ellas (2 obras, 1 iglesia y 1 nave de ganado) corresponden a agrupaciones de cría; una (iglesia) a una agrupación de machos y de las otras dos se desconoce el carácter de la agrupación. Una hembra radiomarcada al principio de la época de cría utilizó dos refugios en días consecutivos, una iglesia y un puente. Se muestran imágenes de los refugios conocidos y el tipo de oquedad utilizada por la agrupación y se realizan algunas consideraciones sobre su conservación.

Avda. del Sur, 5, 30507 La Alcayna - Molina de Segura, Murcia.

Durante la realización de un estudio sobre los quirópteros de los jardines de El Príncipe, en el Palacio Real de Aranjuez (Madrid), entre los años 2009 y 2011, se capturaron varios individuos de las dos especies de mayor talla del género Nyctalus en Europa: N. lasiopterus y N. noctula. Se observaron claros signos de reproducción en ambas especies, como hembras lactantes e individuos juveniles de la misma estación reproductora. Estas circunstancias confieren a los jardines cierta singularidad ya que además de ser el único lugar de la península donde se han observado simultáneamente individuos de las dos especies, también parece ser hasta la fecha el único lugar europeo en el que se ha documentado la presencia de individuos reproductores de ambas especies.

Nuevo método basado en la PCR a tiempo real para diferenciar especies crípticas

baldritja@yahoo.es

Se presenta información sobre la distribución y estado de conservación de las poblacio-nes de siete especies de murciélagos estrictamente cavernícolas en el archipiélago balear que ha sido recabada entre 2004 y 2012. También se ha incluido a Myotis daubentonii por presentar un comportamiento cavernícola en la región estudiada. Además de estas especies, Rhinolophus mehelyi está considerada extinta en Mallorca, donde no se cono-cen datos fehaciente desde la década de los años sesenta del pasado siglo. Se ha elabo-rado una síntesis de los principales problemas de conservación que este grupo presenta tales como son los casos de la espeleología y de los cerramientos inadecuados. Así mismo, se ha recomendado una serie de Presencia reproductora de Nyctalus noctula y N. propuestas de conservación necesarias para lasiopterus en una misma localidad del centro garantizar la permanencia de estas poblaciones. de la Península Ibérica Entre las mismas cabe mencionar el cierre de aquellas cavidades con un alto índice de visitas O. de Paz, F. González-Álvarez & M. J. Moreno y la mejora de aquellos cerra-mientos instalados que están afectando la emergencia de la colonia. Departamento de Zoología y Antropología Física. También se ha hecho hincapié en la necesidad de Universidad de Alcalá de Henares establecer programas de monitoreo de las distintas colonias con el fin de conocer las tendencias o.depaz@uah.es poblaciones de cada una de éstas.

J. L. García-Mudarra, C. Ibáñez & J. Juste Estación Biológica de Doñana (CSIC) juanele@ebd.csic.es

La Península Ibérica muestra, al igual que otras penínsulas mediterráneas, un nivel de biodiversidad críptica muy elevado. Los murciélagos forman uno de los grupos en los que se han detectado un importante número de especies crípticas muchas veces difíciles de diferenciar morfológicamente. El desarrollo de las técnicas moleculares ha contribuido enormemente a abordar de una manera Síntesis de la situación actual de las poblaciones asequible la identificación de dichas especies. En de quirópteros cavernícolas en Baleares este trabajo proponemos una técnica molecular fiable y rápida para diagnosticar las especies dentro D. García, P. Arbona, D. Trujillo, L. Capellà, G. de los clados crípticos ibéricos de murciélagos Carrasco & J. Oliver (Complejos Eptesicus serotinus/isabellinus; Myotis nattereri/escalerai; Myotis mystacinus /alcathoe; Barbastella 6 (1) 2013

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NOTAS

Pipistrellus pipistrellus/pygmaeus y Plecotus auritus/ begognae/austriacus/ macrobullaris). La técnica se basa en uno de los principios de la PCR Cuantitativa, que a diferencia de la tradicional, permite cuantificar a tiempo real la producción de ADN usando un fluorocromo de unión inespecífica a la doble hebra de ADN y que permite identificar fragmentos concretos amplificados. La temperatura de fusión a la que se abren las hebras de ADN y las curvas de disociación de los fragmentos, dependen exclusivamente de la secuencia de nucleótidos y por lo tanto son específicas para cada linaje. Para nuestro estudio, seleccionamos y amplificamos un fragmento de aproximadamente 300 pares de bases de la Región Control del ADN mitocondrial. Comprobamos cómo las diferentes especies crípticas dentro de los complejos específicos son claramente diferenciables por las temperaturas y curvas de fusión del fragmento amplificado para cada especie. La robustez de los resultados y la variabilidad y facilidad de amplificación del fragmento seleccionado, aconsejan extender su uso para el diagnostico de otros complejos específicos y áreas geográficas.

(91) e Hypsugo savii (57); el menos frecuente fue Myotis emarginatus (1). Los ejemplares fueron capturados entre los 270 y los 1500 msnm, siendo Myotis SpA la especie capturada a mayor altitud (1500 msnm). Myotis mystacinus, Pipistrellus pipis-trellus, Hypsugo savii y Plecotus auritus, fueron también capturadas hasta la altitud de 1370 msnm. Mediante las capturas se pudo comprobar la reproducción de Rhinolophus hipposideros, Myotis alcathoe, Pipistrellus pipistrellus, Hypsugo savii y Miniopterus schreibersii.

Composición del ensamblaje de murciélagos en el LIC Ancares – Courel

Por último, mediante radioseguimiento se localizaron 23 refugios, 6 en construcciones, 2 en abrigos rocosos y 15 arbóreos.

R.J. Hermida, L. Santos, M. Arzúa, F.J. Lamas, Z. Gallego, S. Abalo & R. Seage Asociación DROSERA robertox.hermida@gmail.com

En los registros acústicos fueron detectadas un total de 15 especies, siendo la más fre-cuente Pipistrellus pispistrellus, seguida de Myotis sp y Barbastella barbastellus. En refugio fueron identificadas 10 especies de las cuales la más frecuente fue Rhinolophus hipposideros con 17 localizaciones. Del total de refugios prospectados, 8 resultaron ser de cría para las siguientes especies: Rhinolophus hipposideros (5), Myotis escalerai (1), Myotis daunbentonii (1) y Pipistrellus pispistrellus (1).

La información disponible para este espacio y para el resto del territorio gallego puede ser consultada en el Atlas de Morcegos de Galicia (www. morcegosdegalicia.org).

Evolución del estado de conservación de refugios La información disponible sobre la composición prioritarios en la Comunidad Autónoma del de los ensamblajes de murciélagos en los espacios País Vasco protegidos de Galicia es aún muy escasa, a pesar de que ésta es vital para una adecuada gestión de L. Jimenez-Bujanda,A.Alberdi,A.Arrizabalaga, los mismos. La información presentada en esta E. Salsamendi, U. Goiti, I. Garin & J. Aihartza comunicación es el resultado de los trabajos de campo realizados entre los años 2007 y 2012 en el Zoologia eta Animali Zelulen Biologia, UPV/ LIC Ancares-Courel, situado en el extremo oriental EHU, Sarriena z/g, 48940 Leioa, País Vasco de la provincia de Lugo. En este espacio, fueron identificadas un total de 20 especies, resultado de lidejibu@gmail.com 56 jornadas de captura con redes de niebla, 5497 registros acústicos y la prospección de 25 refugios. Las amenazas sobre los quirópteros de la Comunidad Además, se radiomarcaron 27 ejemplares para la Autónoma Vasca han llevado a incluir 21 de las 23 localización de refugio de especies forestales. especies presentes en el Catálogo Vasco de Especies Amenazadas. Una de las mayores amenazas que Se capturaron un total de 404 ejemplares pesan sobre los murciélagos es la perturbación de pertenecientes a 16 especies diferentes. Las sus refugios. A pesar de que no se ha aprobado especies más frecuentes en las capturas fueron ningún plan de recuperación para dichas especies, Pipistrellus pipistrellus (119), Myotis daubentonii desde el año 2001 las administraciones públicas 104

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competentes en la conservación de estas especies disponen de criterios científicos para catalogar un refugio como prioritario y conocen las medidas idóneas para preservar las colonias que los habitan. En 2001 15 refugios cumplían los requisitos para considerarse prioritarios, aunque durante diez años la aplicación de estas medidas de conservación ha sido anecdótica. Prevemos que, a falta de protección adecuada, las colonias en esos 15 refugios se habrán reducido desde entonces. Para comprobarlo durante el año 2012 se han realizado censos en los 15 refugios en las tres épocas del año (hibernación, transición primaveral y cría) y los resultados se han comparado con los datos registrados entre 1995 y 2001. Además se han descrito las perturbaciones antropogénicas producidas en los refugios. A pesar de haber detectado signos de un uso recreativo intenso en todos los refugios, no todas las colonias se han reducido. Sin embargo, en nueve de los 15 refugios ha disminuido el tamaño de las colonias. En consecuencia cinco de ellas han dejado de cumplir los requisitos para considerarse prioritarios lo que representa un deterioro de su estado de conservación. Concluimos que es necesario proteger estos refugios, buscar nuevos refugios prioritarios y monitorizar las colonias que los habitan.

Most bat detectors allow several settings, enabling the adjustment of the bat detector functioning to the objectives and field conditions of the study. One common issue among bat researchers is the need of leaving the detector on the study area for a certain number of nights, set to an automatic trigger mode. Few studies have focused this practical question, so the reliability of this option is still uncertain for several models of bat detectors. In this study, we evaluated the efficacy of a popular time-expansion bat detector model set to the automatic trigger mode, when compared to the manual mode. Five different habitats were systematically sampled for bat activity for 23 nights with two bat detectors working simultaneously, side by side, one manually triggered and the other set to automatic mode. Results provide practical information and clarify the adequacy of using the analysed bat detector in automatic conditions. Efecto de los incendios forestales sobre los murciélagos cavernícolas en la provincia de Valencia M.A. Monsalve1 & D. Almenar2

Equipo de Seguimiento de Fauna AmenazadaVAERSA. Servicio de Biodiversidad de la Conselleria de Infraestructuras, Territorio y Medio Ambiente. M. Matos, N. Lopes-Pinto, M. J. Pereira & C. 2 CADEC, Taller de Gestión Ambiental S.L.. Fonseca brigada_granja@gva.es Departamento de Biologia – Universidade de En los dos últimos años se han producido 3 Aveiro incendios que han afectado importantes refugios de murciélagos de la provincia de Valencia: nmlpinto@ua.pt 1

Triggering bat detectors: automatic vs. manual mode.

The analysis of echolocation calls of bats is a very commonly used and widespread method to study a variety of aspects of their ecology and activity. Ultrasound detectors are cost-effective devices which have revolutionized the study of bats. Research on the development of bat detectors has resulted on the availability of several brands and models, allowing great new possibilities and advantages. As a result, it is generally accepted that species identification through echolocation analyses is often possible, if the adequate techniques are used and as long as the researcher is well aware of the features and limitations of the detector to be used.

1.- Abril de 2011. 1.480 ha afectadas. Refugio “Cova de les Rates”. Rótova (Valencia). Una de las mayores colonias de reproducción de Myotis capaccinii en España y una de las dos mayores colonias conocidas de Rhinolophus mehelyi de la Comunitat Valenciana. También alberga poblaciones de Myotis blythii, Myotis myotis, Rhinolophus euryale y Miniopterus schreibersii. 2.- Julio de 2011. 104 ha afectadas. Refugio “Cova de les Meravelles”. Llombai (Valencia). Alberga importantes colonias de cría de R.euryale, Myotis escalerai y M.schreibersii. 3.- Junio de 2012. Más de 33.000 ha afectadas.

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Refugio Sima del Alto de Don Pedro. Macastre (Valencia). Existe una importante agrupación de R.euryale, además de M.myotis, M.blythii, M.escalerai y M.schreibersii. Se compararon censos realizados antes y después de los incendios. Los resultados fueron similares. Se observó en general un marcado descenso de M.schreibersii, y números similares al censo anterior en el resto de las especies.

los murciélagos eran grabadas mediante detector WildLife Acoustics SM2BAT y se analizaron con el software Spectrogram 5.1.7. Como indicador de actividad de los quirópteros se computó el número de cruces por kilómetro recorrido. Se detectaron 341 cruces de murciélagos y la actividad media fue de 6,0 [0,48-12,27] cruces/ km. Las especies detectadas fueron Pipistrellus pipistrellus (33,4% de los cruces), Pipistrellus pygmaeus (33,1%), Eptesicus sp. (24,9%), Pipistrellus kuhlii (5,6%), Miniopterus schreibersii (0,9%) y Tadarida teniotis (0,3%). Las emisiones de M.schreibersii pueden ser confundidas con las de P. pygmaeus. El hallazgo de ejemplares atropellados confirma su presencia.

En Rótova el número de M.schreibersii se había reducido a más de la mitad, y se constató números habituales del resto. En Llombai el número de M.schreibersii descendió drásticamente y R.euryale se mantuvo. En Macastre descendió M.schreibersii, y más levemente R.euryale y M.escalerai pero se mantuvo el número de Myotis El 67% de las señales de Eptesicus sp. registraba myotis/blythii. una frecuencia terminal demasiado baja, entre 20 y 23 kHz, en comparación con las descritas Años atrás ocurrió lo mismo en el “Avenc del Alt en Europa. Podrían pertenecer a E. isabellinus, de Mateu” en Náquera (Valencia). Casi todas las especie descrita recientemente. especies que crían parecieron presentar querencia al refugio, excepto M.schreibersii. P. pipistrellus y P. pygmaeus son mucho menos abundantes en el sector sur de la Devesa, donde Un factor que explicaría este comportamiento es existen pocos refugios potenciales. Lo mismo ocurre que M.schreibersii presenta un vuelo más eficaz con P. kuhlii cuyas observaciones se concentran en para largas distancias y, por lo tanto, mayor la zona norte alrededor del pueblo de El Saler. P. predisposición al abandono de las colonias ante pipistrellus, P. pygmaeus y Eptesicus sp. son muy situaciones adversas. Para todas las especies el abundantes durante junio y principios de julio, reducido número de ejemplares encontrados en ápoca de crianza de los jóvenes, descendiendo julio sugiere un importante fracaso reproductor. mucho su actividad a partir de mediados de julio, cuando los jóvenes empiezan a volar. Sorprende la Nuevos datos sobre los murciélagos de los escasa presencia de Tadarida teniotis que en los géneros Pipistrellus, Eptesicus, Miniopterus años 90 presentaba colonias en algunos edificios y Tadarida en el bosque de la “Devesa de El altos. No se han registrado ejemplares de Hysugo, Saler”. Parque Natural de L’Albufera. Valencia Nyctalus ni Pipistrellus nathusii. (Valencia). Distribución de quirópteros en el entorno 1 2 M.A. Monsalve & A.J. Castelló del Parque Nacional de Cabañeros (España Central) 1 Comisión de Conservación - SECEMU. 2 Asociación RONCADELL. G. Pérez-Suárez, A. Martínez, M.J. Moreno & O. de Paz conservacion@secemu.org Departamento de Zoología y Antropología Física. La “Devesa del Saler” es un bosque litoral de Universidad de Alcalá de Henares Pinus halepensis. Junto a él aparece el lago de la Albufera y amplias superficies de arrozal. gonzalo.perez@uah.es Entre junio y septiembre de 2012 se han realizado 4 muestreos, consistentes cada uno en 4 recorridos (13,2 km en total). Estos se realizaban en vehículo a una velocidad media de 30km/h. Las señales de 106

En el periodo comprendido entre septiembre 2009 y julio de 2012 se ha determinado la distribución de los murciélagos en el parque nacional de Cabañeros y su entorno más próximo. Para ello se

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han realizado 26 sesiones de captura con trampas de arpa y redes de niebla, se han explorado 42 posibles refugios y se ha monitorizado la actividad mediante la realización manual de estaciones de escucha con detectores de ultrasonidos y con registradores acústicos automáticos (con 74.860 minutos de sonidos analizados) en todo tipo de hábitats. Se han obtenido datos de un total de 14 especies: Rhinolophus ferrumequinum, R. hipposideros, R. euryale, Myotis daubentonii, M. myotis, Eptesicus serotinus, E. isabellinus, Pipistrellus pipistrellus, P. pygmaeus, P. kuhlii, Hypsugo savii, Plecotus austriacus, Nyctalus leisleri y Tadarida teniotis. La distribución de las especies se expone en mapas con cuadrículas UTM 10 x 10 km y no muestra un claro patrón en el parque, habiéndose detectado muchas especies en más de un hábitat, aunque algunas de ellas (M. myotis, M. daubentonii, E. serotinus, E. isabellinus, N. leisleri y Tadarida teniotis) no fueron localizadas en todos, siendo las más frecuentes las pertenecientes al género Pipistrellus (P. pipistrellus, P. pygmaeus y P. kuhlii). Mortalidad de murciélagos en Parques Eólicos del Sur de la Península Ibérica

Estimamos la mortalidad real en varios parques a partir de experimentos de detectabilidad y descomposición de los cadáveres. Para 2011 encontramos una estima de mortalidad media de 46,2 murciélagos/aerogenerador en la zona de estudio. Extrapolando estos resultados a toda la provincia se obtiene un valor de 20,3 murciélago/ aerogenerador (unos 18.588 murciélagos para todo Cádiz en 2011). Medimos la actividad de los murciélagos con detectores de ultrasonidos en varios parques eólicos y la relacionamos con la velocidad del viento y las incidencias encontradas el día después. La actividad se centra en las primeras horas de la noche (22:30-2:30) y principalmente con velocidades de viento bajas. La abundancia de especies en las grabaciones coincidieron en gran parte con las incidencias registradas en los parques, Pipistrellus sp., 80,1%; E. isabellinus, 9,0%; Nyctalus sp., 3,2%. No encontramos relación significativa entre la actividad (minutos/noche), y el número de incidencias en esa noche. Murciélagos cavernícolas en Aragón, estado, distribución y conservación J.M. Sánchez¹ & L. Lorente²

S. Sánchez-Navarro, J. Berrío-Martínez & C. Ibáñez

¹ Avda. de Movera nº 483, casa 5, 50194, Zaragoza ²Avda. Puente del Pilar nº 23, 6ºB, 50014, Zaragoza

Estación Biológica de Doñana (CSIC)

acereteiber@telefonica.net

ibanez@ebd.csic.es

Entre 2007 y 2012 se ha desarrollado un convenio de colaboración entre el Departamento de Agricultura, Ganadería y Medio Ambiente del Gobierno de Aragón y la Federación Aragonesa de Espeleología para estudiar las poblaciones de murciélagos cavernícolas de Aragón.

Entre 2005 y 2011 se encontraron 1.361 cadáveres de murciélagos en 47 parques eólicos de los 62 instalados en la provincia de Cádiz. El 86,1% se produjeron entre junio y septiembre. El 98,8% de las incidencias las acumulan ocho especies (Pipistrellus sp., 69,5%; Eptesicus isabellinus, 17,4%; Nyctalus sp., 3,5%, Tadarida teniotis 0,2% y Miniopterus schreibersii 0,15%) que cazan las presas en vuelo en espacios abiertos frente al 1,2% de las especies que capturan a sus presas sobre superficies o en zonas con vegetación densa. Las incidencias se produjeron en un 94% de los casos con velocidades de viento baja (inferior a 6 m/s; n=1.164). Todas estas características son comunes a las encontradas en parques eólicos de Norteamérica y Europa. La excepción radica en que ninguna de las especies afectadas tiene en Cádiz comportamiento de migrante de largo recorrido y sólo tres especies (4,05% de las incidencias) realizan desplazamientos de carácter regional.

Esta revisión ha permitido incrementar en gran medida el conocimiento que se tenía de los murciélagos cavernícolas amenazados del catálogo regional de los géneros Rhinolophus, Myotis y Miniopterus. Se emplearon dos metodologías complementarías para el estudio de los refugios: la fotografía digital de las agrupaciones localizadas y la videograbación de la emergencia nocturna. Se han visitado un total de 125 refugios (75 cavidades naturales, 28 minas, 14 túneles y 8 edificios), a menudo varias veces en diferentes periodos del año, de los cuales en 40 se comprobó

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la presencia de agrupaciones de cría e hibernación. Unas 19 ya se conocían pero con escasa i nformaciónde sus poblaciones. Cabe destacar la presencia de 15 refugios de cría de Rhinolophus euryale con un mínimo de 3.000 ejs, y tres de hibernación con 800 ejs.; cinco refugios de hibernación de Rhinolophus ferrumequinum con 700 ejs.; siete de cría de Myotis myotis con 2.900 ejs. ; tres refugios de cría de Myotis blythii/M. myotis con 800 ejs.; 13 refugios de cría de Myotis escalerai con 2.100 ejs.; y nueve refugios de cría de Miniopterus schreibersii con 10.000 ejs. y uno de hibernación en la provincia de Zaragoza con un máximo de 14.000 individuos entre los que se han encontrado 17 ejs. anillados procedentes de cinco provincias del entorno. Se ha encontrado por primera vez una colonia reproductora de Myotis capaccinii en Zaragoza, que suman tres en Aragón con las que se conocen en Huesca. Entre las medidas de conservación adoptadas destaca la regulación con vallado de seis cavidades y en el futuro de otras tres.

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NOTAS

NUEVAS OBRAS INTEGRADAS EN LA BIBLIOTECA DE SECEMU DURANTE 2012 Garrido-García, J. A., Ibáñez, C. - Comisión de Bibliografía-SECEMU bibliografia@secemu.org

African Chiroptera Project. 2011. African Amengual, B.; M. López-Roig, O. Mas, J. González & J. Serra-Cobo. 2007. Analisi Chiroptera Report. i - xvii; 1 - 4474. S1210 d' ADN mitocondrial de cinc especies de Aguirre-Mendi, P. T.; & C. Ibáñez. 2004. quiropters de les Illes Balears. Boll. Soc. Distribución de Pipistrellus pipistrellus Hist. Nat. Balears. 50: 269 - 277. S1197 (Schreber, 1774) y Pipistrellus pygmaeus (Leach, 1825) (Chiroptera: Vespertilionidae) Arsuaga, J. L.; E. Baquedano, A. PérezGonzález et al. 2012. Understanding the en la Comunidad Autónoma de La Rioja. ancient habitats of the last-interglacial Zubía, 22: 101 – 111. S1159 (late MIS5) Neanderthals of central Iberia: Aizpurua, O.; I. Odriozola, J.Aihartza & I. Garin Paleoenvironmental and taphonomic 2010. Nuevos datos sobre la piscivoría de evidence from the Cueva del Camino Myotis capaccinii. II Jordadas SECEMU, (Spain) site. Quaternary International, La Coruña. SECEMU, Madrid , Pres. Oral, doi: 10.1016/j.quiaint.2012.04.019 [21 pp]. 1 pp. S1178 S1217 Alberdi, A.; I. Garin, O. Aizpurua & J. Aihartza Asquerino, M. D. 1998. Cova de la Sarsa (Bocairent, 2012. The foraging ecology of the mountain Valencia). Sector II: Gatera. Recerques del long-eared bat Plecotus macrobullaris Museu d'Alcoy, 7: 47 - 88. S1237 revealed with DNA mini-barcodes. PLOS Bafaluy Zoriguel, J. J. 1999. Los murciélagos en One, 7(4): e35692 [10 pp]. S1223 el área del Bajo Cinca (Huesca, Zaragoza, Almenar Gil, D. 2008. Uso y selección de Lleida). Cinga, 3: 83 - 100. S1212 recursos por el murciélago patudo (Myotis capaccinii): Presas, Hábitats y Áreas de Bafaluy Zoriguel, J. J.; J. Lavedán Rodríguez & J. D. Moreno Rodríguez. 1997. Murciélagos caza. Tesis Doctoral, Univ. del País Vasco. de la Cuenca Media del Cinca (Primera Leioa. 160 pp. S1205 aproximación a su estudio). CEHIMO. Almenar, D.; J.Aihartza, U. Goiti, E. Salsamendi Cuadernos, 24: 255 - 271. S1215 & I. Garín. 2011. Reproductive and age classes do not change spatial dynamics Bafaluy, J. J. 2000. Mortandad de murciélagos por atropello en carreteras del sur de la provincia of foraging long-fingered bats (Myotis de Huesca. Galemys, 12 (1): 15 - 23. S1216 capaccinii). Eur. J. Wildl. Res.. 2011: DOI 10.1007/s10344-011-0507-0 [9 pp]. S1176 Balcells R. E. 1963. Nuevos datos faunísticos de murciélagos y nicteríbidos del País VascoAlvarez, M. T.; A. Morales & C. Sesé. 1992. Navarro. Campaña de 1961. Munibe, XV Mamíferos del yacimiento del Pleistoceno (1/2): 56 - 61. S1172 superior de Cueva Millán (Burgos, España). Estudios Geol., 48: 193 - 204 S1153 Balcells R.; E. 1966. Nuevas citas para murciélagos españoles. Speleology, II (15): Amengual, B.; M. López-Roig & J. Serra-Cobo. 171 - 172. S1171 2007. First record of seasonal oversea migration of Miniopterus schreibersii and Myotis capaccinii between Balearic Islands Calaforra Chordi, J. M.; & J. A. Berrocal Pérez (coords.). 2008. El Karst de Andalucía, (Spain). Acta Chiropterologica, 9 (1): 319 Geoespeleología, Bioespeleología y 322. S1214 Presencia Humana. Junta de Andalucía, Barbastella 6 (1) 2013

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NOTAS

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NOTAS

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