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La acuicultura: calentamiento global y la resistencia antimicrobiana
Ante la disyuntiva mundial de la necesidad por incrementar la producción de alimentos para satisfacer a la creciente población, pero a la vez reducir los impactos negativos a los ecosistemas y fortalecer los esfuerzos internacionales por el desarrollo de la agenda 2030 de los Objetivos por el Desarrollo Sostenible, la producción acuícola surge como alternativa para dar solución a la problemática. Sin embargo, este estudio explora la actual correlación entre el aumento de temperaturas derivadas del cambio climático y la resistencia antimicrobiana que se presenta en entornos de producción de algunas de las especies más relevantes para la acuicultura mundial, lo que arroja información interesante sobre la necesidad de mejores prácticas en el desarrollo de la actividad productiva.
Por: Miriam Reverter, Samira Sarter, Domenico Caruso, Jean-Christophe Avarre, Marine Combe, Elodie Pepey, Laurent Pouyaud, Sarahi Vega-Heredía, Hugues de Verdal & Rodolphe E. Gozlan *
Introducción
Un desafío para los próximos años es alimentar a la creciente población humana al tiempo que se reduzcan los impactos al entorno por la producción del alimento. Esto aplica en particular a los países con bajos y medianos ingresos donde aumenta la demanda de proteína animal y donde los cambios ambientales por sequías, inundaciones e incendios extensos han conducido a crisis alimentarias.
La seguridad alimentaria es punto central de la llamada “agenda 2030 de los Objetivos de Desarrollo Sostenible” de la ONU, que intenta acabar con la pobreza y proteger al planeta de la degradación. Para alcanzar estos objetivos debe incrementarse la producción de alimento, y las buenas prácticas deben seguirse para reducir el impacto al medio. La respuesta al incremento en la demanda de alimento es la intensificación de la producción, pero se deben evitar riesgos derivados como incrementar el uso del agua y el abuso de sustancias antimicrobianas.
Dirigir la dieta hacia un mayor consumo de pescados y mariscos podría ser una solución a la necesidad de proteína, que podría sostener la salud humana y la del medio ambiente. De hecho, se prevé que el consumo de estos productos aumentará en un 27% para 2030, por medio de la acuicultura.
La industria acuícola en la actualidad contribuye significativamente al bienestar de más de 100 millones de personas alrededor del mundo, ya que procura seguridad alimenticia y reduce la pobreza. Sin embargo, la piscicultura se apoya fuertemente en el uso de antibióticos para combatir enfermedades infecciosas que amenazan la producción; uso que crecerá con el aumento de las enfermedades infecciosas emergentes (EIE) y de los aumentos de temperatura que se pronostican derivados del cambio climático. Por ejemplo, los brotes de edwardsiellosis, estreptococcosis y la necrosis hepatopancreática aguda son observados cuando la temperatura aumenta. Por ello se prevé también un aumento en el uso de sustancias antimicrobianas en los países con bajos ingresos, conforme se intensifiquen los sistemas de producción.
Resistencia antimicrobiana
Las bacterias resistentes a sustancias antimicrobianas (RSA) son causantes de 35,000 decesos al año en EUA, 33,000 en la Unión Europea, 58,000 en India y probablemente más aún en el sureste asiático, y se teme que estos números aumenten debido al rápido desarrollo socioeconómico y al crecimiento de la población mundial. Aunque las cantidades precisas de sustancias antimicrobianas utilizadas en la acuicultura son desconocidas mayormente, especialmente en los países de bajos ingresos, con frecuencia se encuentran residuos de antibióticos y bacterias resistentes a los mismos en los ambientes de producción acuícola. La presencia de estas bacterias representa un riesgo para la salud de las personas, e impacta en la producción al reducir la eficacia de los medicamentos utilizados, al debilitar el sistema inmune de los organismos y al producir cepas de bacterias cada vez más virulentas. Investigaciones recientes han demostrado que el aumento en la temperatura está asociado a la resistencia antimicrobiana, lo que plantea un futuro sombrío ante el cambio climático global.
Relación entre cambio climático y resistencia antimicrobiana Esta investigación llevó a cabo un análisis de la inter relación entre calentamiento global y la ocurrencia de resistencia antimicrobiana en la acuicultura. Primero se llevó a cabo un meta-análisis para estudiar los efectos de la temperatura en la mortalidad de organismos acuáticos infectados con bacterias patógenas comúnmente encontradas en la acuicultura, y se observó que la mayoría de tales organismos presentan mayores mortalidades a temperaturas más altas. Luego se procedió a una revisión sistemática de la abundancia de bacterias resistentes encontradas en ambientes acuícolas y al cálculo del índice de resistencia multi-antibiótica (RMA) de 40 países, como la tasa del número de bacterias resistentes (cepas y especies) entre el número total de combinaciones probadas (número de antibióticos X número de bacterias probadas). Los índices de RMA relacionados con bacterias en acuicultura fueron luego correlacionadas a indicadores ambientales y socioeconómicos para ubicar países y regiones que están en mayor riesgo de incrementar la resistencia antimicrobiana. Los resultados muestran que la mayoría de los países experimentan altos índices de resistencia antimicrobiana en bacterias asociadas a la acuicultura, y que éstas se relacionan con índices de bacterias resistentes de origen clínico en humanos, con la temperatura y con el cambio climático.
Resultados Efectos de la temperatura en la mortalidad de organismos acuáticos Después de la revisión literaria inicial, se obtuvieron datos de 273 estudios para probar la influencia de la temperatura en la mortalidad de organismos acuáticos experimentalmente infectados con las principales bacterias patógenas: Aeromonas spp., Edwardsiella spp., Flavobacterium spp., Streptococccus spp., Lactococcus spp., Vibrio spp. y Yersinia spp. Una serie de modelos lineales mixtos mostraron que un incremento en la temperatura se asocia con un incremento en las tasas de mortalidad en la mayoría de los organismos infectados. Los modelos predicen que un aumento de 1°C en organismos de clima cálido y de clima templado, infectados, podrían aumentar la mortalidad de 2.82 a 4.12% y de 3.87 a 6%, respectivamente. El modo y la dosis de infección como elementos de predicción se incluyeron en los modelos desarrollados.
Resistencia antimicrobiana en bacterias relacionadas con la acuicultura
La resistencia antimicrobiana de 11,274 bacterias aisladas de organismos y ambientes acuícolas fue obtenida a través de la bibliografía (de un total de 130,426 patrones de resistencia antimicrobiana a antibióticos). Los datos se utilizaron para calcular el índice de resistencia multi antibiótica (RMA) para 40 países, donde se desarrolla el 93% de la acuicultura mundial (exceptuando algas). De los 40 países estudiados, 28 presentaron índices de RMA mayores de 0.2, que es considerado el límite de mayor riesgo de contaminación antimicrobiana. El promedio global del índice RMA fue de 0.25.
Figura 1. Índice global de Resistencia Multi Antibiótica (RMA) calculado a partir de bacterias derivadas de la acuicultura.
Asociación entre resistencia antimicrobiana y otros indica dores
Se probó la correlación entre los índices de resistencia multi antibiótica obtenidos a nivel país para bacterias relacionadas a la acuicultura y 20 indicadores ambientales, de salud y socioeconómicos que podrían afectar la emergencia o propagar la resistencia antibiótica en el ambiente acuático. Se encontró una fuerte correlación positiva entre índices de resistencia multi antibiótica clínica en humanos y las derivadas de la acuicultura, pero no se encontraron correlaciones entre estos índices relativos a la acuicultura y aquellos de uso clínico (antibióticos vendidos al menudeo y en farmacias para uso humano, ver Tabla 1). Observamos igualmente una relación negativa entre el producto interno bruto, el índice de desarrollo humano y el índice de desempeño ambiental con los índices de resistencia multi antibiótica derivados de la acuacultura. El índice de vulnerabilidad climática, que combina información climática y socioeconómica para estimar la vulnerabilidad de los países frente al cambio climático (cifras bajas indican mayor vulnerabilidad), se correlacionó negativamente con los índices de resistencia multi antibiótica de la acuicultura (Figura 2).
Figura 2. Red de correlación de Pearson entre todas las variables simples estudiadas. Las correlaciones significativas (valor P <0.05) se muestran con líneas continuas, mientras que las correlaciones (r> 0,30) que se acercan a la significación estadística (0,10>P-valor> 0.05) se muestran en líneas punteadas. El peso del borde es proporcional al coeficiente de correlación (r), con un ancho de línea que aumenta conforme son mayores lo valores de correlación.
Discusión
Los resultados de este estudio muestran que en la mayoría de los países los ambientes de acuicultura presentan altos niveles de resistencia antimicrobiana. Se encontró una fuerte correlación entre los índices de resistencia multi antibiótica en la acuicultura y los mismos índices provenientes de bacterias en humanos, lo que sugiere que diversas actividades (humanas, de ganadería y de acuicultura consumidoras de sustancias antimicrobianas) contribuyen a formar un lote (pool) común de bacterias resistentes. Los niveles más altos de bacterias resistentes en el área de la acuicultura fueron observadas en países económicamente vulnerables, especialmente en África y el sudeste asiático.
Adicionalmente, se encontró que los niveles más altos de resistencia en las bacterias asociadas a la acuicultura se relacionan con las temperaturas más altas, asociación que se ha observado recientemente en las bacterias de origen clínico en humanos. Aunque varios vectores en esta asociación no son claros, y son mayormente multifactoriales, se podría incluir que el uso de sustancias antimicrobianas es mayor en climas cálidos que en climas templados. Actualmente, se predice un aumento en las enfermedades infecciosas emergentes, que son amenazas para la seguridad alimentaria. Aquí se muestra que temperaturas más altas resultarán en mayores mortalidades de organismos acuáticos infectados, sin importar que sean peces, crustáceos o moluscos. Como los resultados del estudio se basan en infecciones provocadas experimentalmente, se requiere validación por observaciones en campo, para reducir la incertidumbre al respecto.
En algunos países, el uso de sustancias antimicrobianas en la producción animal excede el uso de medicamentos para los humanos, lo que contribuye significativamente a la aparición y propagación de bacterias resistentes a los antibióticos. A pesar de disminuir su utilización en años recientes, la información detallada de su uso es escasa. De 60 sustancias antimicrobianas utilizadas comúnmente en acuicultura, 40 se clasifican como “de importancia crítica” por la Organización Mundial de la Salud, lo que destaca la urgente necesidad de reforzar las regulaciones de su uso, control y reporte en el área de la producción acuícola.
Cerca del 80% de las sustancias antimicrobianas administradas en la alimentación en acuicultura, se diseminan en el ambiente cercano (agua y sedimentos) donde permanecen favoreciendo el desarrollo de bacterias resistentes a sustancias antimicrobianas. Se requiere un mejor manejo de los cultivos, de los sistemas de producción y del tratamiento de las aguas residuales para evitar contaminaciones cruzadas entre los ambientes terrestre y acuático. Las granjas integrales, que combinan el cultivo de peces y moluscos pueden favorecer el surgimiento y la propagación de la resistencia antibacteriana.
Existen varias soluciones sustentables para reducir el uso de sustancias promotoras de bacterias resistentes en la acuicultura, entre las más estudiadas se encuentran: la vacunación, el uso de probióticos y el uso de plantas bioactivas. Todas ellas con una creciente cantidad de bibliografía que muestra sus efectos benéficos.
Métodos Estrategia para la búsqueda de bibliografía
Se realizó una búsqueda sistemática de todos los artículos de revistas científicas a través de Web of Science y Google Scholar disponibles hasta el 1 de marzo de 2019 que investigaran (1) mortalidades de organismos acuáticos debidas a infecciones bacterianas (juego de datos 1) y (2) bacterias resistentes a antimicrobianos en ambientes acuícolas (juego de datos 2). Dado que las bacterias resistentes cambian con el tiempo, sólo se retuvieron los artículos publicados en los últimos diez años.
Se realizaron dos búsquedas independientes para cada uno de los temas siguientes siguiendo las guías y normas de síntesis de investigación de PRISMA (en inglés “reporting items for systematic reviews and meta-analyses”). La siguiente combinación de palabras clave fue utilizada: (1) (acuicultura* O granja* O cultivo*) Y (pez O camarón O molusco) Y (mortalidad O epidemia O infección) Y (Aeromonas O Edwardsiella O Flavobacterium O Streptococco* O Vibrio O Yersinia) y (2) (antimicrobiana o antibiótico) Y (resistencia O susceptibilidad*) Y (acuacultura O pez O camarón O molusco). Estas búsquedas produjeron un total de 3,526 entradas para la serie de datos 1 y 4,512 para la serie de datos 2. Después de eliminar los duplicados, los textos completos de los artículos retenidos fueron procesados (837 para la serie de datos 1 y 697 para la serie de datos 2).
En este estudió se encontró una fuerte correlación entre los índices de resistencia multi antibiótica en la acuicultura y los mismos índices provenientes de bacterias en humanos, lo que sugiere que diversas actividades (humanas, de ganadería y de acuicultura consumidoras de sustancias antimicrobianas) contribuyen a formar un lote (pool) común de bacterias resistentes.
Criterio de inclusión y extracción de datos Serie de datos 1:
únicamente fueron considerados los artículos de investigación donde se realizó una infección, inducida con un protocolo claro. No se consideraron los brotes espontáneos por la dificultad de determinar (1) si se había llevado a cabo un tratamiento previo (aplicación de vacunas o de antibióticos), (2) la temperatura exacta durante la aparición del brote y (3) si el brote fue causado únicamente por una bacteria patógena claramente identificada. Todos los estudios seleccionados cumplieron los siguientes criterios: (1) las infecciones experimentales fueron inducidas con un cultivo puro de una bacteria identificada a nivel de especie, (2) la dosis y el modo de infección fueron claramente identificados, (3) el estadio de vida del organismo infectado fue reportado, (4) la temperatura durante todo el experimento fue reportada y fue constante (± 1 °C), (5) la mortalidad fue reportada como porcentaje, y (6) los organismos infectados no fueron expuestos a ninguna sustancia ni estrés que pudiera interferir con la mortalidad. Siguiendo éstos criterios se obtuvo una base de datos de 582 observaciones extraídas de 273 estudios en total. De cada observación a su vez, se obtuvieron los siguientes datos: taxonomía del patógeno y del hospedero (especie, familia y filo), estadio de desarrollo del hospedero (larva, juvenil, adulto), país, temperatura, mortalidad acumulada, modo en que se indujo la infección y dosis infectiva.
Serie de datos 2:
sólo se consideraron artículos de investigación que reportaran resistencia antimicrobiana de bacterias aisladas directamente de un ambiente relacionado con la acuicultura. Todos los estudios seleccionados llenaron éstos criterios: (1) la actividad antimicrobiana de las bacterias aisladas fue reportada para al menos tres antibióticos, (2) se identificó al menos a nivel de género con la finalidad de poder disgregar la susceptibilidad a antibióticos a los que son naturalmente resistentes y (3) las bacterias estudiadas eran reconocidas como agentes patógenos para los organismos en cultivo. Esto llevó a los investigadores del estudio a crear una fuente de datos sobre resistencia antimicrobiana de 11,274 cepas a partir de 187 estudios. De cada publicación se obtuvieron estos datos: país, especie o género de las bacterias, fuente de la cepa aislada, número de antibióticos probados y número de cepas resistentes.
Análisis de datos de mortalidad vs temperatura
La fuente de datos fue dividida en sub series de acuerdo al rango de temperatura del hospedero (tropical – subtropical y temperada), filo del huésped (artrópodos, moluscos y cordados) y familia del patógeno. En total se obtuvieron 12 sub series que fueron específicos a huésped – (filo) y patógeno – (familia), y dos sub series generales que combinaban diferentes huéspedes con el mismo rango de temperatura (tropical subtropical y temperada).
Análisis de datos sobre resistencia antimicrobiana
El índice de resistencia multi antimicrobiana fue calculado para bacterias aisladas individualmente (i. e. cepas o especies) cuando fue posible, o para grupos de bacterias aisladas (bacterias del mismo género), como la razón entre el número de cepas de bacterias resistentes aisladas y el número total de las combinaciones probadas (número de antibióticos * número de cepas probadas). Entonces fue obtenido un índice de resistencia multi antibacteriana para cada país, como el promedio de todos los índices obtenidos para tal país y contrastado con el número de cepas utilizadas para el cálculo.
El uso clínico de antibióticos en humanos y la resistencia antimicrobiana (número de cepas probadas y porcentaje de resistencia) de Escherichia coli contra aminoglicósidos, la tercera generación de cefalosporinas y fluoroquinolones fueron obtenidos en https://resistancemap.cddep.org/. La Resistencia antimicrobiana de E. coli a las tres clases de antibióticos fue utilizada para calcular un índice de resistencia multi antibiótica clínica.
*Esta es una versión divulgativa realizada por el Dr. Carlos Rangel Dávalos, profesor e investigador del Departamento de Ciencias Marinas y Costeras de la Universidad Autónoma de Baja California Sur, del artículo: “Aquaculture at the crossroads of global warming and antimicrobial resistance”, autoría de: Miriam Reverter, Samira Sarter, Domenico Caruso, Jean-Christophe Avarre, Marine Combe, Elodie Pepey, Laurent Pouyaud, Sarahi Vega-Heredía, Hugues de Verdal & Rodolphe E. Gozlan, que fue originalmente publicado a inicios del 2020 a través de la plataforma digital de Nature Communications, bajo un uso de licencia de Creative Commons. Invitamos a nuestros lectores a consultar la versión completa a través de: https://doi.org/10.1038/s41467-020- 15735-6
