EntomoBrasilis volume 10, número 1

v. 10, n. 1

2017

15 anos 2002-2017

Publicado pelo projeto Entomologistas do Brasil Volume 10 .

NĂşmero 1 . Janeiro - abril de 2017

Foto: Wellington Emanuel dos Santos

PeriĂłdico Online

EntomoBrasilis

eISSN 1983-0572 doi:10.12741

Periodicidade: Quadrimestral Direitos Autorais: Copyright © 2008-2017, Entomologistas do Brasil Isenção de Responsabilidade Legal: As opiniões técnico/científicas e mesmo pessoais, constantes nos artigos e/ou comunicações científicas publicados no EntomoBrasilis são de inteira responsabilidade de seus respectivos autores.

Projeto Gráfico (Editoração): William Costa Rodrigues Capa: Foto em vista dorsal mostrando habitus de um espécime fêmea de Acrocinus longimanus (Linnaeus). Local: 08°17’40.0”S/36°03’00” O. Artigo: Santos, W.E. & A. Pereira-Colavite, 2017. Ocorrência de Acrocinus longimanus (Linnaeus) (Coleoptera: Cerambycidae) em área urbana, Nordeste do Brasil, 10 (1): 54-56.

Revisão do Português/Inglês/Espanhol: Corpo de Consultores Composição: Fonte: Georgia, variando de 7 a 26 pts., em estilo normal, itálico, negrito, sublinhado, podendo haver contorno e coloração preta ou verde (texto), azul (links) Site: www.periodico.ebras.bio.br e-mail: periodico@ebras.bio.br Distribuído e licenciado segundo a Creative Commons Licence http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0

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Apoio

O

períodico online EntomoBrasilis fundado em 2008 pelo projeto Entomologistas do Brasil, tem como objetivo de publicar artigos originais, de forma rápida, das mais diversas áreas da Entomologia Brasileira e Mundial, tais como: Bionomia; Comportamento; Ecologia; Entomologia Forense; Entomologia Geral; Fisiologia; Modelos Ecológicos Aplicados à Entomologia; Morfologia; Revisões; Saúde Pública; Taxonomia e Sistemática e demais áreas afins à Entomologia Brasileira e Mundial. he online periodical EntomoBrasilis founded in 2008 by Entomologistas do Brasil project, aims to publish original articles, quickly, from various areas of the Brazilian and World Entomology such as: Bionomics; Behavior; Ecology; Forensic entomology; General Entomology; Physiology; Applied to models Ecological Entomology; Morphology; reviews; Public health; Taxonomy and systematics and other areas related to Brazilian and World Entomology.

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Expediente Editor Chefe

William Costa Rodrigues Entomologistas do Brasil / Methodos Consultoria Agronômica e Ambiental

Editores Adjuntos

Jeronimo Augusto Fonseca Alencar - Instituto Oswaldo Cruz - FIOCRUZ - RJ. Anderson Gonçalves da Silva - Universidade Federal Rural da Amazônia - UFRA, Brasil

Editor Assistente

Ricardo Andreazze - Universidade Federal do Rio Grande de Norte, Brasil Editores Científicos

Consultores Adhoc deste Número

Alexandre Ururahy Rodrigues, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA, Brasil Ana Tereza Araujo Rodarte, Universidade Federal do Rio de Janeiro - Museu Nacional, Brasil Anderson Gonçalves da Silva, Universidade Federal Rural da Amazônia - UFRA, Brasil Arlindo Serpa Filho, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Cleber Galvão, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Eduardo José Ely Silva, Universidade Federal de Pelotas, Brasil Eloy Guillermo Castellón Bermúdez, INPA - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Fábio Souto Almeida, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Brasil Hélida Ferreira da Cunha, Universidade Estadual de Goiás, Brasil Hélcio Reinaldo Gil-Santana, Fundação Oswaldo Cruz, Brasil.

Gisele Luziane de Almeida, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Museu Nacional, Brasil Herbet Tadeu de Almeida Andrade, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Brasil Maria Christina de Almeida, Universidade Federal do Paraná, Brasil Maria José do Nascimento Lopes, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Marliton Rocha Barreto, Universidade Federal do Mato Grosso Campus SINOP, Brasil Nataly Araújo de Souza, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Departamento de Entomologia, Brasil Nicolas Dégallier, Institut de Recherche pour le Développement, França Ricardo Andreazze, Universidade Federal do Rio Grande de Norte, Brasil Roney Rodrigues-Guimarães, Universidade Iguaçu / Universidade Estácio de Sá, Brasil Rodrigo Souza Santos, Embrapa Acre, Brasil Rubens Pinto de Mello, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Ruberval Leone Azevedo, Casa Civil - Governo do Estado de Sergipe, Brasil Tatiana Chrysostomo Santos, Museu Nacional - Universidade Federal do Rio de Janeiro, Brasil Victor Py-Daniel, Universidade de Brasília, Brasil Wedson Desidério Fernandes, Universidade Federal da Grande Dourados, Brasil.

Wesley Dáttilo - Universidad Veracruzana, México.

Adenomar Neves de Carvalho, Universidade Federal do Oeste do Pará, Brasil Adriana Leal de Figueiredo, Bióloga da Universidade Federal do Estado do Rio de Janeiro, Brasil Afonso Pelli, Universidade Federal do Triângulo Mineiro, Brasil Alessandra Marieli Vacari, Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, Brasil Anete Pedro Lourenço, Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri, Brasil Cleber Barreto Espindola, Instituto Federal do Rio de Janeiro, Brasil Daercio Adam de Araújo Lucena, Universidade de São Paulo - Ribeirão Preto, Brasil Edilberto Giannotti, Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, Brasil Ivan Carlos Fernandes Martins, Universidade Federal Rural da Amazônia, Brasil João Rafael De Conte Carvalho de Alencar, Faculdade Integrado de Campo Mourão, Brasil José Mario Almeida, Universidade Federal Fluminense, Brasil Maria Helena Mainieri Galileo, Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Brasil Marliton Rocha Barreto, Universidade Federal de Mato Grosso, Brasil Nelson Wanderley Perioto, Agência Paulista de Tecnologia dos Agronegócios: APTA - Ribeirão Preto, Brasil Pedro Luna, Instituto de Ecología, AC, Mexico.

Ramon José Correa Luciano de Mello, Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Brasil Roberto de Xerez, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Brasil Rodrigo Gurgel-Gonçalves, Universidade de Brasília, Brasil Rodrigo Souza Santos, Embrapa Acre, Brasil Ruberval Leone Azevedo, Casa Civil - Governo do Estado de Sergipe, Brasil Valmir Antônio Costa, Instituto Biológico, Campinas - SP, Brasil William Costa Rodrigues, Entomologistas do Brasil, Brasil

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Sumário Review/Fórum Mosca-Branca, Bemisia tabaci (Genn.) (Hemiptera: Aleyrodidae) em feijoeiro: Características gerais, bioecologia e métodos de controle.

Whitefly Bemisia tabaci (Genn.) (Hemiptera: Aleyrodidae) in common beans: General characteristics, bioecology, and methods of control. Anderson Gonçalves da Silva, Arlindo Leal Boiça Junior, Bruno Henrique Sardinha de Souza, Eduardo Neves Costa, James da Silva Hoelhert, Anderson Martinelli Almeida & Loryene Botelho dos Santos..........................01-08

Forensic Entomology/Entomologia Forense Morfometria geométrica alar como ferramenta para a identificação de três espécies de califorídeos (Diptera: Calliphoridae) no Cerrado Brasileiro. Wing geometric morphometry as a tool for the identification of three calliphorid (Diptera: Calliphoridae) species at the Brazilian Cerrado. Marcos Patrício Macedo......................................................................................................09-13

General Entomology/Entomologia Geral Influência da alimentação de Ephestia kuehniella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae) no desenvolvimento de Ceraeochrysa cubana Hagen (Neuroptera: Chrysopidae). Influence of feeding of Ephestia kuehniella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae) on development of Ceraeochrysa cubana Hagen (Neuroptera: Chrysopidae). Gilmar da Silva Nunes, Izabela Thais Fidelis Alves da Silva, Vinícius de Oliveira Barbosa, Thais Aparecida Vitoriano Dantas, Robério de Oliveira & Jacinto de Luna Batista...................................................................... 14-18 Resistência de genótipos de feijão-caupi [Vigna unguiculata (L.) Walp.] ao Ataque do Caruncho Callosobruchus maculatus (Fabr.) (Coleoptera: Chrysomelidae). Resistance of cowpea [Vigna unguiculata (L.) Walp.] genotypes to weevil attack Callosobruchus maculatus (Fabr.) (Coleoptera: Chrysomelidae). Westerllanya Rodrigues Medeiros, Jayara Dayany da Costa Silva, Paulo Roberto Ramalho Silva, José Edmir Girão Filho, Luiz Evaldo de Moura Padua & Solange Maria de França................................................................................................................................................................... 19-25 Seletividade de inseticidas reguladores de crescimento e botânico no parasitismo de três espécies de Trichogramma em ovos de Duponchelia fovealis Zeller (Lepidoptera: Crambidae). Selectivity of growth regulators and botanical insecticides in the parasitism of three Trichogramma species on eggs of Duponchelia fovealis Zeller (Lepidoptera: Crambidae). Renata Rodrigues, Luana Isabel Jaras, Alex Sandro Poltronieri, Ida Chapaval Pimentel & Maria Aparecida Cassilha Zawadneak.............................................................................................................................................26-32

Taxonomy and Systematics/Taxonomia e Sistemática New distribution records of Sclerogibbidae (Hymenoptera: Chrysidoidea) in Brazil. Novos dados de distribuição de Sclerogibbidae (Hymenoptera: Chrysidoidea) no Brasil. Daniell Rodrigo Rodrigues Fernandes, Fabio Pereira Alves, Eduardo Mitio Shimbori, Rogéria Inês Rosa Lara, Juvenal Cordeiro Silva Junior & Nelson Wanderley Perioto.......................33-36 Annotated keys to the species of Megaspilidae (Hymenoptera: Ceraphronoidea) of the Neotropical Region.

Chaves de identificação para as espécies de Megaspilidae (Hymenoptera: Ceraphronoidea) na Região Neotropical. Cleder Pezzini & Andreas Köhler...........................................................................................................37-43 Checklist and new records of Notonectidae (Hemiptera: Heteroptera: Nepomorpha) from Goiás, Brazil. Lista de espécies e registros novos de Notonectidae (Hemiptera: Heteroptera: Nepomorpha) do Estado de Goiás, Brasil. Julianna Freires Barbosa & Karina Dias da Silva............................................................................................................................................44-50

Scientific Note/Comunicação Científica Nesting associations between Chartergus globiventris Saussure (Hymenoptera: Vespidae) and Tolmomyias sulphurescens Spix (Passeriformes: Tyrannidae) in southeastern Brazil. Associações de nidificação entre Chartergus globiventris Saussure (Hymenoptera: Vespidae) e Tolmomyias sulphurescens Spix (Passeriformes: Tyrannidae) no sudeste do Brasil.

Marcos Magalhães Souza, Ângela Gomes Brunismann & Epifânio Porfiro Pires.......................................................................... 51-53

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Aggregation of Somatia aestiva (Fabricius) (Diptera: Somatiidae) on leaves of Solanum stramonifolium Jacq.. Agregação de Somatia aestiva (Fabricius) (Diptera: Somatiidae) em folhas de Solanum stramonifolium Jacq.. Fernando da Silva Carvalho-Filho....................................................................................................................................................................................54-56 Ocorrência de Acrocinus longimanus (Linnaeus) (Coleoptera: Cerambycidae) em área urbana, Nordeste do Brasil. Occurrence of Acrocinus longimanus (Linnaeus) (Coleoptera: Cerambycidae) in urban area, Northeastern Brazil. Wellington Emanuel dos Santos & Alessandre Pereira-Colavite.........................................................................................................................57-59 Primeiro registro de Zaprionus indianus Gupta (Diptera: Drosophilidae) no Estado do Acre, Brasil. First record of Zaprionus indianus (Diptera: Drosophilidae) in the state of Acre, Brazil. Adriana da Silva Vasconcelos, Tatyane da Silva Azevedo & Rodrigo Souza Santos........................................................................................................................................................................ 60-63 Notes on the nesting biology of five species of Euglossini (Hymenoptera: Apidae) in the Brazilian Amazon. Notas sobre a biologia de nidificação de cinco espécies de Euglossini (Hymenoptera: Apidae) na Amazônia Brasileira. Fernando da Silva Carvalho-Filho & Favizía Freitas de Oliveira . ................................................................................................................................ 64-68 Volume 10, número 1 - Jan. - Abr. 2017 *************

ISSN 1983-0572 doi:10.12741/ebrasilis.v10i1

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doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.616 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Review/Fórum

Mosca-Branca, Bemisia tabaci (Genn.) (Hemiptera: Aleyrodidae) em feijoeiro: Características gerais, bioecologia e métodos de controle Anderson Gonçalves da Silva¹, Arlindo Leal Boiça Junior², Bruno Henrique Sardinha de Souza², Eduardo Neves Costa², James da Silva Hoelhert¹, Anderson Martinelli Almeida¹ & Loryene Botelho dos Santos¹ 1. Universidade Federal Rural da Amazônia - UFRA. 2. Universidade Estadual Paulista - FCAV/UNESP.

EntomoBrasilis 10 (1): 01-08 (2017) Resumo. A cultura do feijoeiro pode ser infestada por insetos que afetam a produção antes e após a colheita, tendo como estimativa de perdas causadas nos rendimentos pelas pragas variando de 33 a 86%. Dentre essas pragas a mosca-branca Bemisia tabaci (Genn.) merece destaque. Esta ocasiona danos diretos decorrentes de sua alimentação e indiretos que ocorrem por meio da excreção açucarada de honeydew ou “mela” e simbiose com a fumagina. No entanto, o dano mais sério causado pela B. tabaci é a transmissão de viroses como o mosaico-dourado-do-feijoeiro, provocando perdas econômicas que podem variar de 30% a 100%. Desse modo, o objetivo do presente estudo é disponibilizar informações a respeito de aspectos importantes de B. tabaci, como: histórico e distribuição geográfica, bioecologia e dinâmica populacional, plantas hospedeiras, métodos de controle adotados, dentre outros, a fim de se fornecer subsídios para futuras pesquisas sobre a mosca-branca em feijão.

Palavras Chave: Aleirodídeos; Phaseolus vulgaris; MIP; dinâmica populacional; sugador.

Whitefly Bemisia tabaci (Genn.) (Hemiptera: Aleyrodidae) in common beans: General characteristics, bioecology, and methods of control Abstract. Common bean plants are infested by insects, which can ultimately affect the crop production before and after harvest, with estimated losses ranging from 33 to 86%. Among the insect pests infesting the common beans the whitefly Bemisia tabaci (Genn.) stands out. This species cause direct injury by feeding on the plants and indirect injury by excreting sugary honeydew that is after colonized by the sooty mold. In addition, the most serious damage caused by B. tabaci is the transmission of virus diseases, especially the common bean golden mosaic, responsible for economic losses varying from 30 to 100%. This review aims at providing information on important aspects of B. tabaci including its geographical distribution, bioecology, population dynamics, host plants, and methods of pest control. We expect that this review can provide valuable subsidies for future studies on the whitefly in common beans.

Keywords: Phaseolus vulgaris; IPMP; population dynamics; sucking; whiteflies.

Brasil destaca-se na produção mundial de feijão comum (Phaseolus vulgaris L.) e também por ser considerado o maior consumidor, encontrando nessa leguminosa sua principal fonte proteica vegetal (Borém & Carneiro 2006). Na safra agrícola 2015/16 o país produziu 2.513,900 toneladas, em uma área de 2.837,500 hectares, apresentando produtividade de 886 kg/ha. O estado do Paraná é o principal produtor nacional (688,7 mil toneladas), seguido por Minas Gerais (559,0), Mato Grosso (354,4) e Goiás (321,4), somadas as três épocas de semeadura, “de inverno”, “das águas” e “da seca” (Conab 2017).

Entre os diversos fatores que podem ocasionar à baixa produtividade da cultura do feijão no Brasil, o ataque de insetos é prejudicial desde a semeadura, durante as fases vegetativas e reprodutivas das plantas até o pós-colheita podendo ocorrer danos aos grãos armazenados (Magalhães & Carvalho 1998).

Yokoyama (2006) cita que há uma estimativa de perdas por pragas do feijoeiro que pode variar de 33 a 86%.

Dentre os insetos-praga que acarretam perdas econômicas do feijoeiro, a mosca-branca Bemisia tabaci (Genn.) biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae) merece destaque por ocasionar danos diretos devido a sua alimentação diretamente no floema debilitando a planta, além dos danos indiretos que ocorrem por meio da excreção açucarada honeydew ou “mela”, favorecendo o fungo Capnodium (fumagina), impedindo as trocas gasosas, e consequentemente diminuindo a produção (Lima 2001). Também é responsável pela a transmissão de vírus como o mosaico-dourado-do-feijoeiro que é um dos principais problemas na cultura, provocando perdas econômicas que podem variar de 30% a 100%, dependendo do cultivo, estádio da planta, população do vetor, presença de hospedeiros alternativos e condições ambientais (Salguero 1993).

Diante da importância que a cultura do feijão apresenta para a população brasileira e a dificuldade de controle da moscabranca nas lavouras do país, objetivou-se na presente pesquisa

Edited by:



William Costa Rodrigues

Anderson Gonçalves da Silva  anderson.silva@ufra.edu.br  http://orcid.org/0000-0002-7638-2477

Article History: Received: 20.v.2016 Accepted: 27.i.2017

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  CAPES

Mosca-Branca, Bemisia tabaci (Genn.) (Hemiptera: Aleyrodidae)…

disponibilizar informações a respeito de aspectos do B. tabaci como: histórico e distribuição geográfica, bioecologia, principais plantas hospedeiras, sua dinâmica populacional, principais métodos de controle adotados, dentre outras informações, a fim de dar subsídios para futuras pesquisas sobre essa importante praga.

Histórico e distribuição geográfica A mosca-branca é um inseto pertencente à Ordem Hemiptera, Subordem Sternorrhyncha, Superfamília Aleyrodoidea e Família Aleyrodidae (Costa Lima 1942; Byrne & Bellows Junior 1991; Grazia et al. 2012). A espécie B. tabaci foi primeiramente descrita por Gennadius no ano de 1889, tendo seu primeiro relato no Brasil no ano de 1929, segundo estudos de Bondar (1929).

Apresentando os primeiros relatos da praga atacando o feijoeiro no ano de 1968, no Estado do Paraná (Costa et al. 1973).

De importância agrícola secundária por várias décadas, B. tabaci transformou-se em uma das principais pragas em ecossistemas tropicais e subtropicais, em praticamente todas as regiões do mundo, como a Austrália, a Nova Zelândia, países asiáticos, europeus, africanos e nas Américas (Hilje 1996). Segundo Valle & Lourenção (2002), foi introduzida no Brasil no início da década de 90 e, a partir de 1991, começou a causar prejuízos devido às altas infestações em diversas espécies de plantas cultivadas, com destaque para olerícolas (Lourenção & Nagai 1994; França et al.

1996; Villas Bôas et al. 1997). Hoje se encontra completamente disseminada em território brasileiro, causando problemas principalmente no feijão, soja e em hortaliças.

Importância Econômica A mosca-branca é um inseto sugador de seiva, polífago, que já foi observado reproduzindo-se em cerca de 900 espécies de plantas anuais e herbáceas, pertencentes a oitenta e quatro famílias botânicas (Mound & Halsey 1978; Brown et al. 1995; Oliveira 2000; Oliveira et al. 2005; Lacerda & Carvalho 2008).

Os danos diretos são decorrentes de sua alimentação causados pela retirada de seiva (nutrientes) do floema e inoculação de toxinas (enzimas digestivas) que provocam alterações no desenvolvimento vegetativo e reprodutivo da planta, e que pode reduzir a produtividade e a qualidade dos grãos (Villas Bôas et al. 2002).

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De forma indireta, afetam as plantas pela eliminação de secreção açucarada que induz ao aparecimento de fungos saprófitos que formam a fumagina (Campinodium spp.). Estes, embora não sejam parasitas, pelo seu crescimento escuro e denso, podem reduzir consideravelmente a quantidade de luz que incide sobre os órgãos clorofilados da planta, reduzindo a capacidade de fotossíntese dos mesmos. A ocorrência na sua face inferior pode também interferir com as trocas gasosas que se dão através dos estômatos (Lima 2001).

No entanto, o dano mais sério causado pela B. tabaci biótipo B diz respeito a transmissão de vírus como o mosaico-douradodo-feijoeiro e outros vírus. O vírus do mosaico dourado (VMDF) é um dos principais problemas na cultura do feijão na América Latina, provocando perdas econômicas expressivas (Salguero 1993). Segundo Schuster et al. (1996), o complexo Bemisia spp. pode transmitir cerca de 44 viroses, sendo que as perdas resultantes das infecções por vírus são mais significativas do que aquelas relacionadas aos danos diretos. A mosca-branca é considerada como a mais importante praga desta cultura em algumas regiões. Os danos variam conforme a cultivar plantada, a porcentagem de infecção pelo vírus e o estádio de desenvolvimento da planta, na época da incidência da doença (Costa & Cupertino 1976; Almeida et al. 1984); pode ocasionar perdas severas na produção, sendo mais prejudicial ao feijão-

Silva et al. (2017)

da-seca, principalmente até o florescimento (Rocha & Sartorato 1980; Salguero 1993).

Além disso, o Biótipo B de mosca-branca apresenta-se muito mais agressiva e eficiente na transmissão do mosaico dourado quando comparado ao seu Biótipo A (Lima & Lara 2001).

A relação de B. tabaci com os geminivírus é do tipo circulativo, isto é, ao se alimentar de uma planta doente, as partículas virais adquiridas pelo inseto circulam por seu corpo, e quando o inseto infectado se alimenta de uma planta sadia, inocula junto com a saliva as partículas virais. Só o adulto tem importância como vetor, uma vez que as ninfas ficam aderidas ao tecido vegetal não se locomovendo de uma planta para outra (Villas Bôas et al. 2002).

Descrição e Bioecologia Apresentam de acordo com Gallo et al. (2002) e Grazia et al.

(2012), cabeça opistognata, com rostro emergindo da parte posterior da cabeça, aparentemente entre as pernas anteriores.

Aparelho bucal sugador labial tetraqueta, apresentando pernas ambulatoriais. Entre as espécies mais importantes estão: Aleurothrixus floccosus (Maskell), que ataca folhas de citros e B. tabaci, praga altamente polífaga, ocasionando perdas em feijoeiro, soja, algodoeiro, dentre outras culturas de importância econômica.

De acordo com Lima & Lara (2001); Gallo et al. (2002) e Grazia et al. (2012), esses aleirodídeos são insetos pequenos de 1 mm de comprimento e altamente especializados, com quatro asas membranosas, na fase adulta, recobertas com substâncias pulverulentas (cerosas) de coloração branca, de onde vem seu nome comum, moscas-branca. A reprodução é sexuada com oviparidade, mas pode ocorrer partenogênese. Os ovos são colocados na face inferior das folhas, ficando presos por um pedúnculo curto; eclodindo, as ninfas passam a sugar a folha, geralmente na face inferior; elas só se locomovem inicialmente, fixando-se a seguir de maneira semelhante ás cochonilhas. Os mesmos autores comentam que a mosca-branca apresenta desenvolvimento bastante rápido, com ciclo completo em torno de 15 dias, que vão ser influenciados principalmente pelas condições climáticas, ocorrendo quatro ecdises. A longevidade das fêmeas é de aproximadamente 18 dias, com oviposição média de 110 ovos por fêmea.

Anatomicamente, o aparelho digestivo difere dos demais insetos, por apresentar-se na forma de câmara-filtro, isto é, uma câmara que envolve a parte inicial do mesêntero (intestino anterior) com a parte anterior ou posterior do proctodeu (intestino posterior).

Assim, o excesso de líquido sugado passa diretamente da parte inicial para o final do tubo digestivo, sendo eliminado pelo ânus em forma de gotículas. Por essa razão, é possível a sucção continua da seiva, pois só é aproveitado pelos insetos um suco alimentar concentrado e de fácil absorção (Oliveira 2001; Gallo et al. 2002).

A metamorfose, na família Aleyrodidae, passa por cinco estádios e o adulto. O primeiro instar é ativo e sem asas, enquanto os três seguintes são inativos e sésseis, em forma de escama e com asas desenvolvidas internamente, sendo geralmente chamadas de ninfas. O final do quarto instar é chamado de “pupa”, “falsa pupa” ou “ninfa T”, de acordo com o autor utilizado para descrição da praga. A muda, a partir do último instar larval até a fase de pupa, realiza-se dentro da última pele larval. Esta metamorfose é essencialmente completa, embora na maioria dos outros hemípteros seja simples (Byrne & Bellows Junior 1991; Borror & Delong 2010).

A descrição morfológica dos estágios de B. tabaci biótipo B, para população encontrada em Jaboticabal, SP, de acordo com

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estudos de Lima et al. (2001), pode ser relacionada da seguinte forma: Ovo: medem em média 0,17 mm de comprimento, por 0,08 mm de largura; formato elíptico assimétrico; pedicelo subapical curto, preso ao tecido da planta.

Ninfas I: apresentam em média 0,29 mm de comprimento e 0,16 mm de largura; aparelho bucal desenvolvido, composto de dois pares de estiletes formados pelas maxilas e mandíbulas, localizadas ventralmente entre o primeiro par de pernas; antenas trisegmentadas, terminadas com uma seta apical; pernas bem desenvolvidas, com coxa, trocânter, fêmur, tíbia e tarso uniseguimentado provido de seta comprida, terminando com um arólio pedunculado. O abdome é composto de oito segmentos, estando o orifício vasiforme presente no oitavo.

Ninfa II: exibem em média 0,40 mm de comprimento e 0,25 mm de largura; antenas e pernas atrofiadas; aparelho bucal mais desenvolvido que no estádio anterior. Orifício vasiforme triangular, com a língula terminando em ponta, coberta parcialmente pelo opérculo.

Ninfa III: semelhantes as ninfas de segundo instar, contudo um pouco maiores, com 0,56 mm de comprimento e 0,36 mm de largura em média.

Ninfa IV: apresenta apêndices atrofiados, inicialmente apresenta-se achatada, contorno sub-oval e apêndices atrofiados; posteriormente torna-se convexa, recebendo nesta fase o nome de “pupa” ou “pseudo-pupa”. Suas dimensões são em média de 0,73 mm de comprimento por 0,52 mm de largura. Observouse também a presença de ninfas com setas dorsais alongadas (Martin 1987; Gill 1990; Bellows Junior et al. 1994; Rosell et al. 1997).

Adulto: Apresentaram tamanho médio de 1,03 mm; usualmente cobertos uniformemente de branco, devido uma camada de pó ou revestimento de cera.

A cabeça apresenta dois ocelos localizados acima dos olhos compostos; estes últimos agrupados em dois conjuntos de omatídeos circulares interligados por um deles, sendo o grupo superior (dorsal) formado por 45 omatídeos e o grupo inferior (ventral) composto por 31, arranjados de forma hexagonal, em grupos interconectados de seis omatídeos ao redor de um omatídeo, relativamente um pouco menor; antenas com sete antenômeros, sendo o primeiro escapo, curto e largo; o segundo pedicelo, aproximadamente três vezes maior que o primeiro; o terceiro segmento do flagelo é o maior de todos em comprimento, caracterizando-se por ser tão longo quanto os antenômeros IV, V, VI e VII juntos, apresentando três sensilas, duas subapicais e outra um pouco mais abaixo; o quarto antenômero é o mais curto de todos; o quinto apresenta quase o dobro do tamanho do quarto; com um sensório no ápice, o sexto (VI) é aproximadamente do mesmo tamanho do anterior, e o sétimo (VII) é pouco mais comprido que os dois anteriores e apresenta um sensório e uma seta apical; um aspecto que chama a atenção na superfície antenal, é a presença de dobras ou pregas circulares e irregulares. Aparelho bucal do tipo sugador labial, com rostro dividido em quatro segmentos, estando o segundo retraído dentro do primeiro (Byrne & Bellows Junior 1991; Borror & Delong 2010).

Tórax: as asas são membranosas nuas, apresentando textura semelhante, com nervação notadamente reduzida, sem estrutura de acoplamento, determinando que as mesmas, quando em repouso, sejam mantidas levemente separadas, formando uma espécie de teto sobre o abdome, com os lados paralelos, deixando o abdome visível. As pernas apresentam tarsos com dois segmentos iguais, com duas garras pré-tarsais, com empódios pareados, simétricos; tíbias, especialmente as e-ISSN 1983-0572

EntomoBrasilis 10 (1): 01-08

posteriores, apresentado um pente de setas, com 17 unidades, e todas as escovas tibiáis com duas setas adjacentes (Lima & Lara 2001; Grazia et al. 2012).

Abdome: apresentam na parte ventral duas grandes placas de cera, emparelhadas e segmentadas. A genitália é basicamente o que diferencia o macho da fêmea. Apresentando o aspecto lateral do gonópodo (claspers) dos machos e o aedeagus com seu formato levemente curvado. No que diz respeito ao tamanho entre machos e fêmeas, os primeiros são em geral menores (Lima & Lara 2001; Borror & Delong 2010; Grazia et al. 2012).

Plantas hospedeiras Diversas espécies de mosca-branca têm sido responsáveis por grandes perdas no setor agrícola no mundo todo, podendo ser encontradas nos mais diversos biomas como: florestas (Gillespie 1985), desertos (Couddriet et al. 1986), pastagens e em vegetações de áreas agrestes (Byrne & Bellows Junior 1991).

Os tipos de vegetação vão de cultivos agrícolas herbáceos, sistemas bipereniais ou pereniais até culturas em campo aberto ou em ambiente protegido. É apontada como uma das principais pragas da maioria das plantas cultivadas (Buntin et al. 1993).

Apresentando mais de 900 plantas hospedeiras, pertencentes a 80 famílias botânicas (Mound & Halsey 1978; Brown et al. 1995; Oliveira 2001; Oliveira et al. 2005; Lacerda & Carvalho 2008).

Dentre elas, destaca-se B. tabaci biótipo B, denominado Bemisia argentifolii Bellows & Perring (Bellows Junior et al. 1994).

De acordo com Oliveira et al. (1998) e Oliveira (2001), entre as espécies hospedeiras mais comuns, destacam-se o feijoeiro e feijão-vagem (Phaseolus vulgaris L.), tomateiro (Lycopersicon esculentum Mill.), algodoeiro (Gossypium hirsutum L.), meloeiro (Cucumis melo L.), hibisco (Hibiscus esculentum L.), crisântemo (Chrysanthemum spp.), couve (Brassica oleracea [L.]), soja (Glycine max [L.] Merril), jiló (Solanum gilo Raddi) e maracujá (Passiflora spp.), havendo relatos da presença de B. tabaci em espécies da família Myrtaceae apenas para os gêneros Eugenia e Psidium (Mound & Halsey 1978; Cock 1986) e eucalipto (Eucalyptus camaldulensis Dehn) (Ferreira et al.

2008). Acrescenta-se ainda abóbora (Cucurbita moschata L.), abobrinha (Cucurbita pepo L.), alface (Lactuca sativa L.), berinjela (Solanum melongena L.), brócolis, couve, repolho e couve-flor (Brassica oleracea L.), chicória (Cichorium endivia L.), chuchu (Sechium edule [Jacq.]), ervilha (Pisum sativum L.), gérbera (Gerbera hybrida), melancia (Citrullus lanatus [Thunb.]), melão (Cucumis melo L.), pepino (Cucumis sativus L.), pimentão (Capsicum annuum L.), poinsétia (Euphorbia pulcherrima Willd.), entre outras (Agrofit 2017).

Métodos de controle Além de apresentar grande capacidade de reprodução, de adaptação às condições adversas, além da elevada capacidade para desenvolver resistência aos agrotóxicos, a mosca-branca possui grande número de hospedeiros e, por ser vetor de geminivirus, as medidas de controle para essa praga não têm apresentado a eficiência desejada (Lacerda & Carvalho 2008).

No entanto, há algumas alternativas de controle que podem ser associadas visando manter a mosca-branca a níveis que não prejudiquem a cultura. Dentre os principais métodos destacamse: o controle cultural, o controle químico, o controle biológico e o controle através de resistência de plantas.

Controle Cultural O controle cultural consiste no emprego de práticas agrícolas conhecidas dos agricultores, sendo na maioria das vezes, preventivas e compatíveis com outros métodos de controle, além de não causar danos ao meio ambiente. Hilje (1995) reporta que essas práticas são importantes para o controle da mosca-

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Silva et al. (2017)

Mosca-Branca, Bemisia tabaci (Genn.) (Hemiptera: Aleyrodidae)…

branca, principalmente, em pequenos cultivos de tomate e feijão, em virtude da baixa população deste inseto vetor provocar altas incidências e severidade dos geminivirus.

Os principais métodos de controle de pragas adotados para mosca-branca de acordo com Lacerda & Carvalho (2008) e Lourenção (2010) são: vazio sanitário entre culturas, plantios de mudas sadias (principalmente para frutíferas), utilização de barreiras vivas, armadilhas adesivas, manejo de plantas daninhas, eliminação de restos culturais, uso de coberturas repelentes, períodos livres de semeadura.

Controle Químico De acordo com Basu (1995) a ênfase do controle químico tem sido para produtos que induzem mudança comportamental pela repelência ou irritação, e o uso de inseticidas reguladores de crescimento e desenvolvimento da mosca-branca.

Na literatura, encontram-se alguns trabalhos visando avaliar a eficiência de produtos fitossanitários no controle de B. tabaci, como os de Silva et al. (1993); Santa-Cecília & Abreu (1994); Boiça Júnior et al. (2000); Alves et al. (2001); Castelo Branco & Pontes (2001); Scarpellini et al. (2002) e Barbosa et al. (2002).

Sendo os trabalhos mais recentes já para o biótipo B da moscabranca.

Silva et al. (1993) relataram que o inseticida bifentrina, nas doses de 5,00 e 6,25 g i.a. ha-1, foram eficientes para o controle de B. tabaci biótipo B, com índices de 92 e 96%, respectivamente, comparando-se a metamidofós, na dose de 600 g i.a. ha-1, que obteve 95% de mortalidade de ninfas. Santa-Cecília & Abreu (1994) recomendaram para o controle químico da mosca branca, pulverizações de inseticidas organofosforados, como dimetoato, ometoato, triazofós e metamidofós. Boiça Júnior et al. (2000) verificaram maior número de vagens em plantas de quatro cultivares de feijoeiro quando se utilizaram os inseticidas fosfamidom 500 e metamidofós BR.

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Alves et al. (2001) estudando a eficácia dos inseticidas imidacloprid e thiacloprid no controle da mosca-branca na incidência do vírus-do-mosaico-dourado (VMDF) constataram que o produto Calypso 480 SC (thiacloprid) proporcionou uma redução de 65,9% do número de ninfas, Gaucho 700 PM (imidacloprid) controlou 86,9% e Gaucho 700 PM aplicado em conjunto com Provado 200 SC (imidacloprid) apresentou uma eficiência de 92,5%. Castelo Branco & Pontes (2001) encontraram índices de mortalidade de 99,1; 99,0; 31,8 e 20,9% de adultos de mosca-branca 72 horas após a aplicação quando foram utilizados os inseticidas thiacloprid (96 g i.a. ha-1), imidacloprid (14 g i.a. ha-1), acefato (750 g i.a. ha-1) e deltametrina (6 g i.a. ha-1), respectivamente.

Scarperllini et al. (2002) avaliando o uso inseticidas para o controle da mosca-branca, concluíram que os neonicotinoides thiametoxam (Actara 25 WG) e imidacloprid (Confidor 700) e o inseticida do grupo químico feniltioureia, diafenthiuron (Polo 500 PM), são produtos com eficiência (entre 75 e 94%) sobre ninfas de B. tabaci, enquanto para adultos o índice de mortalidade foi inferior (entre 49 a 71%). Barbosa et al. (2002) avaliando o controle de B. tabaci biótipo B em feijoeiro utilizando tratamento de sementes mais quatro ou seis pulverizações foliares com dois inseticidas neonicotinoides, observaram taxas de eficiência superiores a 90% quando utilizado thiametoxam 700 WS e mortalidades maiores que 80% com o inseticida imidacloprid, não havendo diferença, no entanto, no número de vagens/ planta, peso de 100 sementes e redução dos sintomas do vírusdo-mosaico-dourado.

Atualmente, 47 produtos apresentam registro para controle da mosca-branca B. tabaci biótipo B na cultura do feijoeiro comum com destaque para os grupos dos neonicotinóides, piretróides, organofosforados (maioria dos produtos); além dos grupos

químicos: éter piridiloxipropílico, éter difenílico, fenilpirrol, acilalaninato, benzimidazol, feniltiouréia, cetoenol, à base de azadiractina (tetranortriterpenóide) (Agrofit 2017) e alguns biológicos, principalmente à base dos fungos Beauveria bassiana (mais estudado). Recentemente, em 2016, uma nova molécula foi disponibilizada no mercado, clorantraniliprole, do grupo químico das Diamida Antranilítica, molécula que se constitui em uma ferramenta importante para rotação de produtos e também da alternância de ingredientes ativos, bem como, grupos químicos de diferentes modos de ação, visando o manejo da resistência desse importante inseto praga (Agrofit 2017).

Apesar do vasto número de produtos recomendados para moscabranca B. tabaci biótipo B na cultura do feijoeiro, Horowitz & Ishaaya (1995) e Lacerda & Carvalho (2008), relatam que, em muitos casos, o tratamento com inseticidas convencionais não é eficiente devido, principalmente, ao fato dos estágios imaturos e dos adultos localizarem-se na face inferior das folhas e pelo rápido desenvolvimento de resistência. Dessa forma é importante que haja rotação de produtos e também da alternância de ingredientes ativos, bem como, grupos químicos de diferentes modos de ação, visando o manejo da resistência desse importante inseto praga.

Controle Biológico De acordo com Lacerda & Carvalho (2008), o controle biológico, atualmente, possível consiste na preservação dos inimigos naturais da mosca-branca pelo uso de inseticidas seletivos. Várias espécies de inimigos naturais têm sido identificadas e já foram relatadas em associação com complexo de espécies de moscabranca. No grupo de predadores, foram identificadas dezesseis espécies das ordens: Hemiptera, Neuroptera, Coleoptera e Diptera. Entre os Parasitoides, identificaram-se 37 espécies de micro-himenópteros, com destaque para os gêneros Encarsia, Eretmocerus e Amitus comumente encontrados na literatura.

Para entomopatógenos, diversos isolados dos fungos Verticillium lecanii (Zimm.) (Deuteromycotina: Hyphomycetes), Paecilomyces fumosoroseus (Deuteromycotina: Hyphomycetes), Aschersonia aleyrodis Webber (Deuteromycotina: Hyphomycetes) e Beauveria bassiana (Bals.) Vuill. (Deuteromycotina: Hyphomycetes), foram identificados com ação sobre moscas-branca (Lourenção et al.

2001; Togni et al. 2009).

Resistência de feijoeiro a B. tabaci Estudos avaliando genótipos que expressem características de resistência têm sido desenvolvidos para as principais pragas que acometem a cultura do feijão, com destaque para mosca-branca.

Esses, atualmente voltados para o seu biótipo B, mas agressivo que o biótipo A, e cujos danos causados estão relacionados com a grande extração de seiva, desenvolvimento de fumagina e, principalmente, com a transmissão do vírus-do-mosaicodourado-do-feijoeiro.

De acordo com Lara (1991), a resistência de plantas a insetos é determinada por fatores químicos, físicos e morfológicos que podem atuar de forma isolada ou conjunta, conferindo resistência a uma determinada praga, com destaque para as toxinas, redutores de digestibilidade, tricomas, dureza da epiderme foliar e impropriedades nutricionais presentes em genótipos de feijão, proporcionando a estes diferentes graus de resistência.

Diversos trabalhos apontam cultivares de feijoeiro resistentes que podem ser utilizadas minimizando assim o ataque da B. tabaci, principalmente dos tipos não-preferência e antibiose (Toscano 2002; Jesus et al. 2009; Rodrigues et al. 2012; Silva 2012, Silva et al. 2014a). Além de poder ser associada harmoniosamente a outros métodos de controle, como indicado em estudos de Jesus et al. (2010) e Janini et al. (2011), o que é interessante no manejo integrado da mosca-branca.

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Boiça Júnior & Vendramim (1986) observaram que a cultivar Bolinha modificou o ciclo de vida de B. tabaci, sugerindo a existência de resistência do tipo antibiose. Nas cultivares Carioca e G-2618 o desenvolvimento foi favorecido; nas cultivares BAT 85 e Goiano Precoce ocorreu maior oviposição e, na BAT 363 houve reduzido número de ninfas e menor preferência para oviposição. Faria & Zimmermann (1988) ressaltaram que trabalhos desenvolvidos em Goiás levaram à recomendação da cultivar Ônix para cultivo na semeadura “da seca”. E, em estudos no Instituto Agronômico do Paraná (IAPAR) foram desenvolvidas algumas cultivares moderadamente resistentes ao vírus-do-mosaicodourado, como a IAPAR 57 e a IAPAR MD 820, lançadas no ano de 1992.

Estudos de Jesus (2007), avaliando o comportamento de genótipos de feijão dos tipos de grãos carioca e preto nas semeaduras “das águas”, “da seca” e “de inverno” e grãos dos tipos especiais na semeadura “da seca” sob a infestação de B. tabaci biótipo B em condições de campo, observou que os genótipos menos ovipositados pela praga foram IAC-Una, LP-98-122, BRSPontal, Pérola, Gen-96A45 3-51-52-1 e BRS-Triunfo. As menores presenças de ninfas de mosca-branca foram observadas nos genótipos LP 01-38 e IAC-Alvorada, com as maiores em Z-28.

O mesmo estudo mostrou para os grãos dos tipos especiais, que os genótipos menos ovipositados pela mosca-branca foram IAC-Harmonia, Pérola, Gen-TG3114 e Gen-95A10061531, enquanto os mais ovipositados destacaram IAC-Jaraguá e Gen99TG3450; as menores infestações de ninfas de B. tabaci biótipo B foram observadas em Pérola e IAC-Harmonia e maior em IACJaraguá.

Altos níveis de resistência foram encontrados para genótipos selvagens de feijão, entre eles, G13028, G11056, Arc 3s, Arc 5s (Oriani et al. 2005) que apresentaram resistência do tipo não preferência para oviposição, sendo a resistência associada à presença de tricomas unciformes curtos (tipo B3). Oriani et al.

(2008) em trabalho cujo objetivo era avaliar alguns aspectos biológicos de B. tabaci biótipo B, em condições de laboratório, para os seguintes genótipos de feijão: Arc 3s, Arc 5s, G13028, G11056, Arc 1 e Porrillo 70, obtiveram como principais resultados que houve um alongamento de 5,5 dias no período de desenvolvimento dos insetos em Arc 3s quando comparado com Porrillo 70; altas taxas de mortalidade das ninfas nos genótipos Arc 3s e G11056 (94,7 e 83,1%, respectivamente) indicando que tais genótipos apresentaram resistência do tipo não preferência para alimentação e/ou antibiose.

Em estudos a campo, Jesus et al. (2010) avaliaram o comportamento de 19 genótipos de feijão quanto à infestação de B. tabaci biótipo B nos cultivos “das águas”, “da seca” e “de inverno”, obtendo como principais resultados que os genótipos IAC Una, Pérola, Gen 96A45-3-51-52-1, Gen 96A98-15-32-1, FT Nobre, IAC Tybatã, IAC Alvorada, LP 02-130, LP 01-38, LP 98122, IAC Diplomata e Gen 96A3P1-1-1 são menos ovipositados pela B. tabaci biótipo B no cultivo “das águas” e que a maior incidência de ninfas de mosca-branca foi observada no fim de Janeiro no cultivo “das águas” e início de Maio no cultivo “da seca”; e que a maior incidência da população de B. tabaci biótipo B, ocorre dos 46 aos 60 dias após a emergência das plantas.

Em estudos de Silva (2012), avaliando 20 cultivares de feijão, nas três épocas de semeadura, nas condições de Jaboticabal, SP, obteve como resultados para testes à campo que as cultivares IPR-Eldorado e IAC-Uma foram menos ovipositadas; sendo que nesta última verificou-se menor número de adultos de moscabranca em semeadura “de inverno”. As cultivares IAPAR-81 e Guará foram menos ovipositadas e a cultivar IAC-Centauro a que apresentou menor infestação de ninfas em semeadura “das águas”. Com relação á suscetibilidade dos cultivares ao mosaicodourado, as cultivares Pérola, IPR-Eldorado, IPR-Siriri, IPR-139, BRS-Pontal, BRS-Requinte, BRS-Supremo, IAC-Formoso, IACe-ISSN 1983-0572

EntomoBrasilis 10 (1): 01-08

Diplomata e IAC-Centauro destacam-se com menores incidências de mosaico dourado.

Com relação a preferencia para oviposição, trabalho de Silva et al. (2014a), em condições de casa-de-vegetação, os autores obtiveram como principais resultados que as cultivares IACHarmonia, IPR-Eldorado, IAPAR-81 e IPR-Siriri são menos preferidos, em teste com chance de escolha e que a cultivar IAC-Harmonia prolonga o ciclo de vida de B. tabaci biótipo B, apresentando moderada resistência do tipo não preferência para alimentação e/ou antibiose.

Em estudos avaliando a parte preferida para infestação de ovos e adultos de B. tabaci biótipo B, Jesus et al. (2011) e Silva (2012), constataram que a parte superior (ou apical) da planta é o local ideal para avaliar esses parâmetros em feijão comum, apresentando a parte inferior maior infestação de ninfas, nas semeaduras de campo; e que a maior incidência da população de B. tabaci biótipo B ocorre em plantas com cerca de 32 dias após a emergência (DAE). Jesus et al. (2011) determinaram que a densidade de 100 adultos da praga por planta, propicia uma oviposição adequada para o estudo de resistência de genótipos de feijão em relação ao inseto.

Plantas transgênicas, com resistência a praga e viroses, também são importantes ferramentas no controle de mosca-branca, nesse sentido, destaca-se o feijão geneticamente modificado, denominado de Embrapa 5.1, com característica de resistência ao mosaico-dourado-do-feijoeiro (BGMV – Bean golden mosaic vírus), desenvolvido pela Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (Embrapa). O que consiste numa importante ferramenta para o manejo dessa importante doença que inviabiliza o plantio de feijão em diversas áreas brasileiras. Ressalta-se que o controle do adulto se faz necessário e não deve ser esquecido.

Dinâmica populacional e influência dos fatores climáticos Estudos de dinâmica populacional são importantes, pois fornecem informações muito úteis para o desenvolvimento de modelos que envolvam o manejo de pragas (Gilbert et al.

1976), pois é possível obter uma imagem da população ao longo de determinado período de tempo (Odum 1988). Tais estudos podem indicar a distribuição e abundância de insetos, além de elucidarem interações ecológicas de pragas e inimigos naturais (Silveira Neto et al. 1976), bem como de fatores abióticos (importantes meios de mortalidade natural) (Trnkaa et al. 2007; Batalden et al. 2007); permitindo prever a ocorrência de surtos e, principalmente, a adoção correta de medidas de controle.

O conhecimento da dinâmica populacional de um inseto praga pode ser empregado com sucesso em programas de manejo.

Todavia, ainda existem muitas dúvidas a respeito dos fatores que regulam as populações de insetos em agroecossistemas (Silveira Neto et al. 1976).

Para a mosca-branca, sabe-se que seu desenvolvimento biológico e sua densidade populacional em um ambiente são extremamente dependentes de variáveis climáticas, sendo baixa com a semeadura durante as águas; já na seca, o nível populacional desse inseto aumenta, devido às altas temperaturas (Faria 1988, Silva et al.

2014a). O ciclo biológico da mosca-branca varia de acordo com a temperatura e a planta hospedeira, variando de 13 a 20 dias no verão e próximo de 72 dias no inverno, com até 15 gerações por ano (Faria 1988), quando as condições estão favoráveis ao seu desenvolvimento.

Estudos de Beebe & Pastor-Corrales (1991) e Paiva & Goulart (1995), citam que a população da mosca-branca é maior no final da estação quente, quando as chuvas não são muito fortes ou quando ocorre a colheita de certas culturas, que favorece a

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Mosca-Branca, Bemisia tabaci (Genn.) (Hemiptera: Aleyrodidae)…

migração do inseto; mas tende a diminuir após longos períodos frios.

Quanto a dinâmica populacional de B. tabaci biótipo B, ao longo das épocas de semeadura, o que se tem observado com maior frequência nas pesquisas é uma maior infestação em plantios “da seca”, principalmente favorecida pela baixa precipitação e temperaturas elevadas, posteriormente vem o plantio que corresponde a semeadura “das águas” e para o plantio referente a semeadura “de inverno”, são observadas infestações mais reduzidas de mosca-branca, principalmente por conta das condições climáticas desfavoráveis ao desenvolvimento da praga, principalmente relacionadas a baixas temperaturas (Tomaso 1993; Jesus 2007; Jesus et al. 2010, Silva 2012).

Resultados semelhantes foram obtidos por Silva et al. (2014b), avaliando a dinâmica populacional de B. tabaci, em três épocas de semeadura, nas condições de São Paulo, em que os autores verificaram que os picos populacionais de B. tabaci biótipo B ocorreram na semeadura “das águas”, seguido pelas semeaduras “de inverno” e “da seca” e que os fatores abióticos temperatura e umidade relativa influenciaram negativamente na dinâmica populacional de mosca-branca.

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REFERÊNCIAS Agrofit, 2017. Sistema de Agrotóxicos Fitossanitários. Disponível em: <http://agrofit.agricultura.gov.br/agrofit_cons/ principal_agrofit_cons>. [Acesso em: 12.i.2017].

Almeida, L.D., J.C.V. N.A. Pereira, P. Ronzelli Júnior & A.S. Costa, 1984. Avaliação de perdas causadas pelo mosaico dourado do feijoeiro (Phaseolus vulgaris) em condições de campo. Fitopatologia Brasileira, 9: 213-219.

Alves, S.B., C.A. Silveira, R.B. Lopes, M.A. Tamai, E.Q. Ramos & S. Salvo, 2001. Eficácia de Beauveria bassiana, imidacloprid e thiacloprid no controle de Bemisia tabaci e na incidência do BGMV. Manejo Integrado de Plagas y Agroecologia, 61: 31 - 36.

Barbosa, F.R., K.M.M. Siqueira, E.A Souza, W.A Moreira, F.N.P. Haji & J.A. Alencar, 2002. Efeito do controle químico da mosca-branca na incidência do vírus-do-mosaico-dourado e na produtividade do feijoeiro. Pesquisa Agropecuária Tropical, 37: 879-883. DOI: https://doi.org/10.1590/s0100204x2002000600018.

Basu, A.N., 1995. Bemisia tabaci (Gennadius) Crop Pest and Principal Whitefly Vector of plant viruses. Westviwew Press, San Francisco, p. 117-142.

Batalden, R.V., K. Oberhauser & A.T. Peterson, 2007. Ecological niches in sequential generations of eastern North American monarch butterflies (Lepidoptera: Danaidae): the ecology of migration and likely climate change implications.

Environmental Entomology, 36: 136-1373. DOI: https://doi. org/10.1603/0046-225x(2007)36[1365:enisgo]2.0.co;2.

Beebe, S.E. & M.A. Pastor-Corrales, 1991. Breeding for disease resistance. p. 561-610. In: Schoonhoven, A. Van & O. Voysest (Eds). Common beans, research for crop improvement, CAB International, Wallingford, 980 p.

Bellows Junior, T.S., T.M. Perring, R.T. Gill & D.H. Headrick, 1994. Description of a species of Bemisia (Homoptera: Aleyrodidae). Annals of the Entomological Society of America, 87: 195-206. DOI: https://doi.org/10.1093/aesa/87.2.195.

Boiça Júnior, A.L. & J.D. Vendramim, 1986. Desenvolvimento de Bemisia tabaci em genótipos de feijão. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil,15: 231-238.

Boiça Júnior, A.L., M.J. Muçouçah, T.M. Santos & J.G. Baumgartner, 2000. Efeito de cultivares de feijoeiro, adubação e inseticidas sobre Empoasca kraemeri Ross & Moore, 1957 e Bemisia tabaci (Gennadius, 1889). Acta Scientiarum, 22: 955-961. DOI: https://doi.org/10.1590/ s0103-90162000000400007.

Bondar, G., 1929. Aleyrodideos do Brasil (2ª contribuição).

Boletim do Laboratório de Pathologia Vegetal, Bahia, 5: 2734.

Silva et al. (2017)

Borém, A. & J.E.S. Carneiro, 2006. A cultura, p. 341-357. In: Vieira, C., T.J. Paula Junior & A. Borém, Feijão. 2º edição.

Viçosa-MG, 600 p.

Borror, D.J. & D.M, Delong, 2011. Estudo dos Insetos. 7a. Ed. São Paulo: Cenagage Learning, 809 p.

Brown, J.K., D.R. Frohlich & R.C. Roseli, 1995. The sweetpotato or silverleaf whiteflies: biotypes of Bemisia tabaci or species complex? Annual Review of Entomology, 40: 511-524. DOI: https://dx.doi.org/10.1146/annurev.ento.40.1.511.

Buntin, G.D., D.A. Gilbertz & R.D. Oetting, 1993. Chlorophyll loss and gas exchange in tomato leaves after feeding injury by Bemisia tabaci (Homoptera: Aleyrodidae). Journal Economic Entomology, 86: 517-522. doi: https://dx.doi.org/10.1093/ jee/86.2.517.

Byrne, D N. & T.S. Bellows Junior, 1991. Whitefly biology.

Annual Review Entomology, 36: 431-457. DOI: https://dx.doi.org/10.1146/annurev.ento.36.1.431.

Castelo Branco, M. & L.A. Pontes, 2001. Eficiência de tiacloprid para o controle de mosca-branca. Horticultura Brasileira, 19: 97-101.

DOI: https://dx.doi.org/10.1590/s010205362001000100020.

Cock, M.J.W., 1986. (Ed.). Bemisia tabaci – a literature survey on the cotton whitefly with an annotated bibliography. FAO, CAB: London, 121 p.

Conab, 2017. Companhia Nacional de Abastecimento, Séries Históricas. Disponível em: <http://www.conab.gov.br/ conteudos.php?a=1252&&Pagina_objcmsconteudos=2#A_ objcmsconteudos>. [Acesso em: 12.i.2017] Costa Lima, A.M., 1942. Homópteros. In: Costa Lima, A. M. Insetos do Brasil. Rio de Janeiro: E. N.A., v. 3, Cap. 23:176191.

Costa, A.S., Costa, C.L. & H.F.G. Sauter, 1973. Surtos da mosca branca em culturas do Paraná e São Paulo. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, 2: 20-30.

Costa, C.L. & F.P. Cupertino, 1976. Avaliação das perdas na produção do feijoeiro causadas pelo vírus do mosaico dourado. Fitopatologia Brasileira, 1: 18-25.

Coudriet, D.L., Meyerdirk, D.E.; Prabhaker, N. & A.N. Kishaba, 1986. Binomics of sweetpotato whiterfly (Homoptera: Aleyrodidae) on weed hosts in the imperiavalley, California. Environmental Entomology, 15: 1179-1183. DOI: https://dx.doi.org/10.1093/ee/15.6.1179.

Faria, J.C., 1988. Doenças causadas por vírus, p. 547-572. In: Zimmermann, M.J.O., M. Rocha & T. Yamada. (Eds.). Cultura do feijoeiro: fatores que afetam a produtividade. Piracicaba: POTAFOS, 589 p.

Faria, J.C. & M.J.O. Zimmermann, 1988. Controle do mosaico dourado do feijoeiro pela resistência varietal e inseticidas.

Fitopatologia Brasileira, 13: 32-35.

Ferreira, C.S., L.C. Torres, C.F. Carvalho & B. Souza, 2008.

Ocorrência de Bemisia tabaci biótipo B em Eucalyptus camaldulensis. Arquivos do Instituto Biológico, 75: 527-528.

França, F., G.L. Villas Bôas & M. Castelo Branco, 1996. Ocorrência de Bemisia argentifolii Bellows & Perring (Homoptera: Aleyrodidae) no Distrito Federal. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, 25: 369-372.

Gallo, D., O. Nakano, S. Silveira Neto, G. C. Baptista, E. Berti Filho, J.R.P. Parra, R.A. Zucchi, S.B. Alves, J.D. Vendramim, L.C. Marchini, J.R.S. Lopes & S. Omoto, 2002. Entomologia Agrícola. Piracicaba: FEALQ, 920 p.

Gilbert, N., A.P. Gutierrez, B.D. Frazer & R.E. Jones, 1976.

Ecological relationships. San Francisco, W. H. Freeman. 256 p.

Gill, R.J., 1990. The morphology of whiteflies, p. 13-46. In: Gerling, D. (Ed.). Whitefly: their bionomics, pest status management. Newcastle: Intercept, Andover, 348 p.

Gillespie, D.R., 1985. Endemic Aleyrodidae (Homoptera) and their parasites (Hymenoptera) on southern Vancouver island, British Columbia. Journal of the Entomological Society of British Columbia, 82: 12-13. e-ISSN 1983-0572

Grazia, J., R. Cavicchioli, V.R.S. Wolff, J.A.M. Fernandes & D.M. Takiya, 2012. Capítulo 28 Hemiptera, p. 347-405.

In: Rafael, J.A., G.A.R. Melo, C.J.B. Carvalho, S.A. Casari & R. Constantino (Org.). Insetos do Brasil: Diversidade e Taxonomia. 1ª ed. Ribeirão Preto: Holos, v. 1, 796 p.

Hilje, L., 1995. Plan de accion regional para el manejo de moscas blancas y geminivirus em latinoamericana. 27 p.

Hilje, L., 1996. Introdução, p. vii–xv. In: Luko, H. (ed.).

Metodologias para el studio e manejo de moscas blancas y germinivirus. Turrialba, Costa Rica: CATIE. Unidade de Fitoproteccion. Materiales de ensenanza/CATIE n. 37, 150 p.

Horowitz, A.R. & I. Ishaaya, 1995. Chemical control of Bemisia - management and application, p. 537-556. In: Gerling, D. & Richard, T. Mayer (Eds.) Bemisia: Taxonomy, biology, damage, control and management. Intercept, 348 p.

Janini, J.C., A.L. Boiça Junior, F.G. Jesus, A.G. Silva, S.A.M. Carbonel & A.F. Chiorato, 2011. Effect of bean genotypes, insecticides, and natural products on the control of Bemisia tabaci (Gennadius) biotype B (Hemiptera: Aleyrodidae) and Caliothrips phaseoli (Hood) (Thysanoptera: Thripidae).

Acta Scientiarum. Agronomy, 33: 445-450. DOI: https://dx.doi.org/10.4025/actasciagron.v33i3.7577.

Jesus, F.G., 2007. Resistência de genótipos de feijoeiro ao ataque de B. tabaci (Genn.) biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae) e Caliothrips phaseoli (Hood.) (Thysanoptera: Thripidae).

Dissertação (Mestrado) - Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Jaboticabal, 83 f.

Jesus, F.G., A.L Boiça Junior, J.C. Janini, A.G. Silva, S.A.M. Carbonel & A.F. Chiorato, 2009. Interação de variedades, óleo de nim e inseticida no controle de Bemisia tabaci (Gennadius) biotipo B (Hemiptera:Aleyrodidae) e Caliothrips phaseoli (Hood) (Thysanoptera:Thripidae) na cultura do feijoeiro.

Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas, 35: 491-500.

Jesus, F.G., A.L. Boiça Junior, S.A.M. Carbonell, C.P. Stein, R.M. Pitta & A.F. Chiorato, 2010. Infestação de Bemisia tabaci biótipo B e Caliothrips phaseoli em genótipos de Feijoeiro.

Bragantia, 69: 637-648. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/ s0006-87052010000300016.

Jesus, F.G., A.L. Boiça Junior, R.M. Pitta, A.P. Campos & S.R. Tagliari, 2011. Fatores que afetam a oviposição de Bemisia tabaci biótipo b (Hemiptera: Aleyrodidae) em feijoeiro.

Bioscience Journal, 27: 190-195.

Lacerda, J.T. & R.A. Carvalho, 2008. Descrição e manejo integrado da mosca-branca (Bemisia spp.) transmissora de geminivirus em culturas econômicas. Tecnologia & Ciência Agropecuária, 2: 15-22.

Lara, F.M., 1991. Princípios de resistência de plantas a insetos. 2ª ed. São Paulo: Ícone. 336 p.

Lima, A.C.S., 2001. Resistência de genótipos de soja [Glycine Max (L.) Merrill] à mosca branca, Bemisia tabaci (Gennadius, 1889) biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae). Tese (Doutorado) - Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”. Jaboticabal, 56 f.

Lima, A.C.S. & F.M. Lara, 2001. Mosca-branca (B. tabaci): morfologia, bioecologia e controle. 1ª ed. Jaboticabal: Funep.

76 p.

Lima, A.C.S., F.M. Lara & J.M. Santos, 2001. Morfologia da mosca branca, Bemisia tabaci biótipo “B” (Hemiptera: Aleyrodidae), encontrada em Jaboticabal, SP, com base em eletron-micrografías de varredura. Boletín de Sanidad Vegetal. Plagas, 27: 315-322.

Lourenção, A.L. & H. Nagai, 1994. Surtos populacionais de Bemisia tabaci no estado de São Paulo. Bragantia, 53: 53-59. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/s0006-87051994000100006.

Lourenção, A.L., M.A.C. Miranda & S.B. Alves, 2001.

Ocorrência epizoótica de Verticillium lecanii em Bemisia tabaci biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae) no Estado do Maranhão. Neotropical Entomology, 30: 183-185. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/s1519-566x2001000100029. e-ISSN 1983-0572

EntomoBrasilis 10 (1): 01-08

Lourenção, A.L., 2010. Métodos de controle de mosca-branca.

Campo & Negócios HF, 1: 10 - 11.

Magalhães, B.P. & S.M. Carvalho, 1998. Insetos associados à cultura do feijoeiro: fatores que afetam a produtividade.

FEALQ, Piracicaba, 573 p.

Martin, J.H., 1987. An identification guide to common whitefly pest species of the word (Homoptera, Aleyrodidae).

Tropical Pest Management, 33: 298-322.

DOI: https://dx.doi.org/10.1080/09670878709371174.

Mound, L.A. & S.H. Halsey, 1978. Whiterfly of the world. A systematic catalogue of the Aleyrodidae (Homoptera) with host plant and natural enemy data. New York: Wiley. 340 p.

Odum, E.P., 1988. Ecologia. Rio de Janeiro, Guanabara. 434 p.

Oliveira, M.R.V., L.H. C. Lima, D.M.N. Ferreira & P.R.G. Vieira, 1998. Avaliação das populações de Bemisia tabaci (Gennadius) através de RAPD-PCR, no Brasil. Brasília: Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia. 6 p.

Oliveira, M.R.V., 2000. Mosca-branca, Bemisia tabaci raça B (Hemiptera: Aleyrodidae), p. 61-71. In: Vilela, E. F., R. A. Zucchi & F. Cantor. (Eds.). Histórico e impacto das pragas introduzidas no Brasil. Ribeirão Preto: Holos, 173 p.

Oliveira, M.R.V., L.H.C. Lima, V.L.A. Marinho, M.F. Batista, E. Amâncio, K.R. Vilarinho, S.F. Silva & M.R. Faria, 2005.

Moscas-brancas no Brasil e no mundo: identificação e expressão econômica, p. 5-87. In: Oliveira, M.R.V., M.F. Batista, L.H.C. Lima, V.L.A. Marinho & M.R. Faria (Eds.).

Moscas-brancas (Hemiptera: Aleyrodidae). Brasília: Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia.

Oriani, M.A.G., J.D. Vendramim & R. Brunherotto, 2005.

Atratividade e não-preferência para oviposição de Bemisia tabaci (Genn.) biótipo B (Hemiptera, Aleyrodidae) em genótipos de feijoeiro. Neotropical Entomology, 34: 105-111.

DOI: https://dx.doi.org/10.1590/s1519566x2005000100015.

Oriani, M.A.G., J.D. Vendramim & R. Brunherotto, 2008. Aspectos biológicos de Bemisia tabaci (Genn.)

Biótipo B (Hemiptera, Aleyrodidae) em 6 genótipos de feijoeiro. Neotropical Entomology, 37: 191-195. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/s1519-566x2008000200014.

Paiva, F.A. & A.C.P. Goulart, 1995. Flutuação populacional da mosca-branca e incidência de mosaico dourado do feijoeiro em Dourados, MS. Fitopatologia Brasileira, 20: 199-202.

Rocha, J.A.M. & A. Sartorato, 1980. Efeito da época de plantio na incidência do mosaico dourado do feijoeiro. Goiânia: Embrapa, 21 p. (Comunicado Técnico 11).

Rodrigues, N.E.L., D.B. Bottega, B.H.S. Souza, A.F. Chiorato, A.G. Silva & A.L. Boica Junior, 2012. Infestation of Bemisia tabaci B biotype on bean cultivars. Annual Report of the Bean Improvement Cooperative, 55: 195-196.

Rosell, R.C., I.D. Bedford, D.R. Frohlich, R.J. Gill, J.K. Brown & P.G Markham, 1997. Analisis of morphological variation in distinct populations of Bemisia tabaci (Homoptera: Aleyrodidae). Annals of the Entomological Society of America, 90: 575-589. DOI: https://dx.doi.org/10.1093/ aesa/90.5.575.

Salgueiro, V., 1993. Perspectivas para el manejo del complejo mosca blanca-virosis. In: Taller del centroamericano y del caribe sobre moscas blancas, Turrialba, Costa Rica. 1992.

Las moscas blancas (Homoptera: Aleyrodidae) em America Central y Caribe: Memória. Turrialba: CATIE, p. 20-26.

(Informe Técnico 205).

Santa-Cecília, L.V.C. & A.F.B. Abreu, 1994. Principais pragas do feijoeiro de inverno. Informe Agropecuário, Belo Horizonte, 178: 43 - 46.

Scarpellini, J.R., Z.A. Ramiro, R.I.R. Lara & J.C.C. Santos, 2002. Controle químico da mosca-branca Bemisia tabaci (Gennadius, 1889) biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae) na cultura do feijoeiro. Arquivos do Instituto Biológico, 69: 2327.

Schuster, D.J., J.E. Funderburk & P.A. Stansly, 1996. IPM in tomatoes, p. 387-411. In: Rosen, D., F.D. Bennett & J. Capinera.

7

Janeiro - Abril 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

Silva et al. (2017)

Mosca-Branca, Bemisia tabaci (Genn.) (Hemiptera: Aleyrodidae)…

(Eds.). Pest management in the subtropics integrated pest management - A Florida perspective. Intercept Ltd., Andover, Hants, U.K, 510 p.

Silva, A.G. 2012. Resistência de cultivares de feijoeiro, dinâmica populacional de Bemisia tabaci (Genn., 1889) (Hemiptera: Aleyrodidae) e incidência de mosaico dourado. Tese (Doutorado). Universidade Estadual Paulista, FCAV/UNESP. Jaboticabal, 95 f.

Silva, A.G., A.L. Boiça Junior, P.R.S. Farias, B.H.S. Souza, N.E.L. Rodrigues & F.G. Jesus, 2014a. Dinâmica Populacional de Mosca-Branca Bemisia tabaci (Genn.) Biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae) em Feijoeiro. EntomoBrasilis, 7: 05-11. doi: https://dx.doi.org/10.12741/ebrasilis.v7i1.334.

Silva, A.G., A.L. Boiça Junior, P.R.S. Farias, N.E.L. Rodrigues, B.H.S. Souza, D.B. Bottega & A. F. Chiorato, 2014b. Nonpreference for oviposition and antibiosis in bean cultivars to Bemisia tabaci biotype B (Hemiptera: Aleyrodidae). Revista Colombiana de Entomologia, 40: 7-14.

Silva, A.L., V.R.S. Veloso, I.M. Nascimento, J.P. Oliveira & D.M. Palhares, 1993. Avaliação do befenthrin no controle da mosca branca (Bemisia tabaci Genn., 1889) em feijoeiro. Anais das Escolas de Agronomia e Veterinária, 23: 1-6.

Silveira Neto, S., O. Nakano, D. Barbin & N.A. Villa Nova, 1976.

Manual de ecologia dos insetos. Piracicaba, Ed. Agronômica Ceres. 419 p.

Togni, P.H.B., M.R. Frizzas, M. Medeiros, E.Y.T. Nakasu, C.S.S. Pires & E.R. Sujii, 2009. Dinâmica populacional de Bemisia tabaci biótipo B em tomate monocultivo e consorciado com coentro sob cultivo orgânico e convencional. Horticultura Brasileira, 27: 183-188. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/ s0102-05362009000200011.

Tomaso, C.A., 1993. Potencial de infestação de Bemisia tabaci (Genn. 1889) (Hemiptera:Aleyrodidae) no feijoeiro em função de plantas hospedeiras e nas condições climáticas, na região de Jaboticabal, SP. Trabalho de Graduação em Agronomia Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias de Jaboticabal, Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Jaboticabal-SP, 106 f.

Toscano, L.C., A.L. Boiça Junior & W.I. Maruyama, 2002.

Non preference of whitefly for oviposition in tomato genotypes. Sciencia Agricola, 59: 677-681. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/s0103-90162002000400009.

Trnkaa, M., F. Musˇkab, D. Semerádová, c.M.; E. Dubrovský, E. Kocmánková & Z. alud, 2007. European corn borer life stage model: Regional estimates of pest development and spatial distribution under present and future climate. Ecological Modelling, 207: 61-84. DOI: https://dx.doi.org/10.1016/j. ecolmodel.2007.04.014.

Valle, G.E. & A.L. Lourenção, 2002. Resistência de genótipos de soja a Bemisia tabaci (Genn.) Biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae). Neotropical Entomology, 31: 285-295. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/s1519-566x2002000200017.

Villas Bôas, G.L., F. França, A.C. Ávila & I.C. Bezerra, 1997.

Manejo integrado da mosca-branca Bemisia argentifolii.

Brasília: EMBRAPA. 11p. (Circular Técnica, 9).

Villas Bôas, G.L., F.H. França, & N. Macedo, 2002. Potencial biótico da mosca-branca Bemisia argentifolii a diferentes plantas hospedeiras. Horticultura Brasileira, 20: 71-79. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/s0102-05362002000100014.

Yokoyama, M., 2006. Feijão, p. 341-357. In: Vieira, C., T. J. Paula Junior & A. Borém, 2º edição. Viçosa - MG. 600 p.

**********

Suggestion citation:

8

Silva, A.G., A.L. Boiça Junior, B.H.S. Souza, E.N. Costa, J.S. Hoelhert, A.M. Almeida, L.B. dos Santos 2017. Mosca-Branca, Bemisia tabaci (Genn.)

(Hemiptera: Aleyrodidae) em feijoeiro: Características gerais, bioecologia e métodos de controle. EntomoBrasilis, 10 (1): 01-08.

Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.616

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.655 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Forensic Entomology/Entomologia Forense

Morfometria geométrica alar como ferramenta para a identificação de três espécies de califorídeos (Diptera: Calliphoridae) no Cerrado Brasileiro Marcos Patrício Macedo Universidade de Brasília/Instituto de Criminalística - PCDF.

EntomoBrasilis 10 (1): 09-13 (2017)

Resumo. Chrysomya albiceps (Weidemann), Chrysomya megacephala (Fabricius) e Hemilucilia segmentaria (Fabricius) (Diptera, Calliphoridae) estão entre as espécies de dípteros necrófagos mais encontrados em locais de crime no Brasil. A correta identificação do espécime, ou fragmento deste, coletado em um local de crime é etapa fundamental para o emprego da entomologia forense em investigações criminais. Nesse estudo, avaliamos a possibilidade de identificação dessas três espécies de califorídeos pela morfologia alar, por meio de análises de morfometria geométrica. Foram analisadas as asas direitas de 139 espécimes, 55 C. albiceps, 42 C. megacephala e 42 H. segmentaria, por meio de análises de variáveis canônicas e análises discriminantes. Das 278 comparações par a par, apenas 6 seis erros de identificação foram registrados (2,1%), enquanto 22 (7,9%) erros de classificação para o teste de validação cruzada, o que aponta para um alto índice de confiabilidade da técnica. Mais estudos são necessários para a validação dessa técnica para seu uso na prática forense.

Palavras-Chave: Análise Discriminante; Entomologia Forense; Identificação; Moscas; Taxonomia.

Wing geometric morphometry as a tool for the identification of three calliphorid (Diptera: Calliphoridae) species at the Brazilian Cerrado Abstract. Chrysomya albiceps (Weidemann), Chrysomya megacephala (Fabricius) and Hemilucilia segmentaria (Fabricius) (Diptera: Calliphoridae) are among the fly species of forensic interest commonly found in Brazil. The correct identification of the specimen, or fragment of a specimen, collected at a crime scene is a crucial step for the use of forensic entomology as a tool in criminal investigations. In this study, the discrimination of these three species of Calliphoridae based on wing morphology, by means of geometric morphometric analysis was investigated.

Right wings of 139 specimens were analyzed, 55 C. albiceps, 42 C. megacephala e 42 H. segmentaria, through Canonical Variate Analysis, Discriminant Analysis and Cross Validation tests. Of the 278 pairwise comparison, six misidentifications were recorded for discriminant analysis (2.1%), while 22 (7.9 %) misclassification for cross-validation tests, which points to a high technical reliability index. More studies are needed to validate this technique for use in forensic practice.

Keywords: Forensic Entomology; Flies; Fly Identification; Discriminant Analysis; Taxonomy.

ntomologia forense é a análise de vestigios entomológicos em situações que demandem a atenção dos órgãos estatais de aplicação da lei (Amendt et al., 2007). A tarefa mais frequente para os profissionais dessa área é o cálculo do intervalo pós morte minimo (IPMmin), o tempo mínimo transcorrido entre uma morte e a descoberta de um corpo (Catts 1992).

Existem diversas formas de se estimar o IPMmin, geralmente associadas aos eventos e processos naturais que se desenrolam ao longo do processo de decomposição, tais como rigor mortis e formação dos livores cadavéricos. Contudo, esses métodos podem se tornar imprecisos após as primeiras 72 horas do processo de decomposição. Nessas situações a interpretação de vestígios entomológicos pode ser a melhor ferramenta para a determinação do IPMmin (Amendt et al. 2011).

Os métodos de estimativa de IPMmin mais comumente utilizados se baseiam no tempo de desenvolvimento pós embrionário de espécies de insetos necrófagos, geralmente dípteros e coleópteros, que usam carcaças animais como sítio de alimentação e/ou reprodução.

Os califorídeos (Diptera: Calliphoridae) estãos entre os primeiros insetos a acessar uma carcaça após a sua exposição, atraídos pelos odores produzidos nos estágios iniciais do processo de decomposição. Isso faz com que esse grupo de moscas seja uma importante classe de evidências em investigações de homicídios (Smith 1986; Wall & Warnes 1994). Vestígios entomológicos podem ainda servir como indícios de movimentação de cadáveres e de localização de regiões produtoras de drogas (Pujol-Luz et al. 2008; Macedo et al. 2013).

Edited by:



William Costa Rodrigues

Marcos Patrício Macedo  marcos.patricio@gmail.com  No ORCID record

Article History: Received: 09.ix.2016 Accepted: 27.i.2017

Corresponding author:

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Funding agencies:  Without funding declared

Macedo (2017)

Morfometria geométrica alar como ferramenta para a identificação…

Em todos esses casos, a correta identificação ao nível de espécie dos espécimes em análise é uma etapa essencial para a realização de uma análise forense de vestígios entomológicos.

Em alguns casos, o investigador tem acesso apenas a espécimes mal preservados, ou a fragmentos entomológicos, e caractéres importantes de chaves de identificação não estão presentes, o que pode impossibilitar esse processo ou levar a uma identificação equivocada do espécime. Nesses casos, a identificação da espécie pode ser feito por métodos baseados em sequências de DNA (Wells & Williams 2007). Contudo, não há informações sobre sequências específicas para todas as espécies de interesse forense, e a estrutura laboratorial necessária para esse tipo de análises de forma rotineira as tornam inviáveis para alguns laboratórios forenses e de entomologia.

Um método de baixo custo e capaz de identificar espécies a partir da análise de estruturas específicas apenas é a caracterização morfométrica por meio da morfometria geométrica. Essa técnica, aliada a análises multivariadas, é capaz de distinguir entre espécies ou populações de uma mesma espécie (Dujardin 2008; Hall et al. 2014) Por meio da morfologia alar é possível distinguir entre espécies do mesmo gênero de califorídeos de interesse forense (Vásquez & Liria 2012) e entre subpopulações de uma mesma espécie desta família (Hall et al. 2014). Em imaturos deste grupo, a diferenciação entre diferentes espécies pode ser realizada pela análise das diferenças morfológicas no esqueleto cefalofaríngeo (Nunez & Liria 2016). Contudo, não há estudos que tratem da aplicação dessas ferramentas para os dípteros necrófagos do Cerrado brasileiro.

Assim, o objetivo deste estudo é verificar a possibilidade de se diferenciar entre três das principais espécies de califorídeos necrófagos comumente encontradas no Distrito Federal, Chrysomya albiceps (Weidemann), Chrysomya megacephala (Fabricius) e Hemilucilia segmentaria (Fabricius) (Diptera: Calliphoridae) por meio da morfologia alar dessas espécies

Material e Métodos As coletas foram realizadas em uma área de floresta de galeria em uma área de baixo nível de antropização no bioma Cerrado, na Fazenda Água Limpa (Universidade de Brasília – 15º56’21.95”S, 47º56’21.71”O), na porção sudoeste do Distrito Federal.

Foram realizadas três coletas no período de 31/01/2015 a 13/02/2015 com o uso carcaças de porcos natimortos, de pequeno porte, com massa aproximada de um quilograma. Os animais foram expostos em um anteparo plástico e protegidos da ação de vertebrados necrófagos por meio de uma tela plástica. As coletas foram realizadas no período matutino, com o uso de um puça entomológico na região em que foram expostas as iscas.

Os espécimes coletados eram transferidos para um tubo falcon de 50 mL com alcool 70% para preservação dos indivíduos e transportados às dependências do Instituto de Ciências Biológicas da Universidade de Brasília.

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Os espécimes adultos foram identificados com uso das chaves descritas por Kosmann et al. (2013) e Melo (2003) para identificação de califorídeos.

Apenas os indivíduos adultos fêmeas foram selecionados, a fim de se evitar efeitos de dimorfismo sexual. Apesar de não haver relatos de dimorfismo sexual na morfologia alar para essas espécies, a ocorrência dessas diferenças é bem conhecida para dípteros, tendo sido documentada para Lucilia sericata (Diptera: Calliphoridae) (Espra et al. 2015). De cada um dos indivíduos adultos, a asa direita foi removida com o uso de uma tesoura entomológica e fixada em uma lâmina de vidro com uso de esmalte transparente e coberta com lamínula de vidro.

Subsequentemente, as asas foram fotografadas com uso de um microscópio estereoscópico Leica M205C, software LAS 9.1 e as imagens foram armazenadas em um único diretório para análises.

Foi construída uma biblioteca das imagens das asas com auxílio do software TPSUtil; 13 marcos foram selecionados, de acordo com estudo prévio de Vasquez & Liria (2012) com auxílio do software TPSDig2 (Rohlf 2006). As análises morfométricas foram realizadas pelo software MorphoJ (Klingenberg 2011), maiores detalhes a seguir (Figura 1).

Figura 1. Representação dos 13 marcos anatômicos utilizados no estudo.

Os dados dos marcos anatômicos foram examinados com a realização de uma superimposição Procrustes, seguido pela geração de uma matriz de covariância.

A correção para efeitos de alometria foi feita por meio de uma regressão em que se utilizou a configuração anatômica de cada asa como variável dependente e o tamanho do centroide dessa asa, indicando o tamanho da asa, como variável preditora.

A variação total das configurações anatômicas foi avaliada por meio de uma análise de componentes principais (PCA). E as diferenças entre os grupos (espécies) foram avaliadas por meio de uma análise de variáveis canônicas (CVA) e de três análises discriminantes (DA) e três análises de validação cruzada, uma para cada par de espécies. As análises de comparação (CVA, DA e validação cruzada) foram efetuadas com base nos resíduos da regressão para eliminação dos efeitos alométricos.

Resultados Foram coletados 204 espécimes de Calliphoridae. Desses, contabilizando apenas as fêmeas registrou-se 55 indivíduos de C. albiceps, 42 de C. megacephala e 42 de H. segmentaria.

Foram analisados 139 asas no total.

Após a superimposição Procrustes, uma PCA baseada na matriz de covariância apresentou uma variância de 83,392% para o primeiro componente (PC1) e 5,06% para o segundo (PC2).

Noventa e um porcento da variação acumulada concentravamse nos três primeiros componentes.

A regressão para estimar os efeitos de alometria retornou um índice se Soma de Quadrados (Sum of Squares) de 0,398. Desse total, 0,0490 (12,3%) eram atribuídos à variação no tamanho do centróide, e 0,3488 (87,7%) eram resíduos da regressão, variando independentemente do tamanho do centroide. Testes de permutação contra hipótese nula de independência com 10.000 rodadas apontaram P < 0,0001.

A CVA (Figura 2) indicou 91,43% da variância entre grupos na primeira variável canônica (CV1) e 8,57% na segunda (CV2), com distâncias de Mahalanobis entre espécies de 4,457 para C. albiceps – C. megacephala, (p < 0,0001), 2,932 para C. albiceps – H. segmentaria, (p < 0,0001), e 6,568 para H. segmentaria – C. megacephala, (p < 0,0001). Todos os valores de P para 10.000 rodadas de permutação.

e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

EntomoBrasilis 10 (1): 09-13

Figura 2. Análise de Variáveis Canônicas com base nos resíduos da regressão linear para se excluir efeitos de alometria. Em verde as amostras de C. megacephala, em vermelho as amostras de C. albiceps, e em azul as amostras de H. segmentaria. As elipses representam intervalo de confiança de 0.95. Os grides de deformação ilustram as mudanças estruturais para a o primeiro eixo de variáveis canônicas.

As análises discriminantes e os testes de validação cruzada realizadas par a par retornaram os resultados expostos na Tabela 1.

Discussão

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Foram examinadas três espécies de califorídeos necrófagos que ocorrem no Cerrado, duas exóticas e uma nativa. Após as correções para alometria e a análise de variáveis canônicas, a análise de morfometria alar com base nos 13 marcos anatômicos foi suficiente para evidenciar a ocorrência de grupos distintos (Figura 2).

As análises discriminantes par a par tiveram altos índices de resolução, sendo o par com menor percentual de diferenciação C. albiceps e H. segmentaria, (com 92,7% de acertos). Já para os demais pares os índices de separação chegaram a 100%, o que demonstra a viabilidade desse método para a distinção entre espécies. No total, das 278 comparações, apenas 6 não retornaram a espécie correta do espécime (2,15%), o que é um percentual de erros razoavelmente reduzido para a área. Por outro lado, o índice de retorno correto para os testes de validação cruzada foram menores (92%) (Figura 3) (Tabela 1). Uma melhor discriminação do espécime analisado pode ser possível com análises de mais amostras e com o uso de marcos anatômicos adicionais. Contudo, a seleção de mais marcos anatômicos em

Figura 3. Resultados das Análises Discriminantes (DA) e de Validação Cruzada (VC) par a par de todos os espécimes examinados. Áreas de sobreposição indicam erros de discriminação e de validação cruzada. Em verde as amostras de C. megacephala, em vermelho as amostras de C. albiceps, e em azul as amostras de H. segmentaria. As elipses representam intervalo de confiança de 0.95.

e-ISSN 1983-0572

Macedo (2017)

Morfometria geométrica alar como ferramenta para a identificação…

Tabela 01. Resultados das Análises Discriminantes (DA) e de Validação Cruzada (VC). As linhas indicam a espécie à qual pertenciam os espécimes analisados e as colunas indicam os grupos aos quais os espécimes foram atribuídos.

Análise

Espécies

C. alb

C. meg

C. alb

H. seg

C. meg

H. seg

55 (100%)

0 (0%)

51 (92,7%)

4 (7,3%)

-

-

C. megacephala

1 (2,4%)

41 (97,6%)

-

-

42 (100%)

0 (0%)

H. segmentaria

-

-

1 (2,4%)

41 (97,6%)

0 (0%)

42 (100%)

53 (100%)

2 (0%)

47 (85,5%)

8 (14,5%)

-

-

C. megacephala

2 (4,8%)

40 (95,2%)

-

-

40 (95,2%)

2 (4,8%)

H. segmentaria

-

-

8 (19,1%)

34 (81,9%)

0 (0%)

42 (100%)

C. albiceps Análise Discriminante

Validação Cruzada

Espécies

C. albiceps

um conjunto amostral não muito vasto, pode levar a resultados aparentemente significativos em uma análise discriminante, mesmo que isso nao reflita a realidade, por esse motivo, essa abordagem nao foi adotada nesse caso.

Das espécies analisadas, duas pertencem ao gênero Chrysomya e a outra, ao gênero Hemilucilia. As funções discriminantes apresentaram menor índice de acertos pra o par C. albiceps e H. segmentaria, o que não seria esperado em caso de sinal filogenético forte já que essas espécies são mais distantes entre si do que as do gênero Chrysomya. Isso reforça o potencial discriminante da técnica.

Em diversas chaves de identificação para Calliphoridae, a análise de cerdas torácicas é um passo importante para o diagnóstico da espécie (Ribeiro & Carvalho 1998; Whitworth 2006; Kosmann et al. 2013). Esses caracteres demandam um conhecimento aprofundado de anatomia e ainda são consideravelmente frágeis e podem ser danificados facilmente durante a coleta e manipulação dos espécimes (Vasquez & Liria 2012). Assim, a identificação de espécimes por morfologia alar é uma ferramenta rápida e de baixo custo disponível aos profissionais da área forense.

O uso da morfometria geométrica superou algumas deficiências analíticas da morfometria tradicional. A análise da configuração espacial de marcos anatômicos possibilita o uso de métodos estatísticos mais robustos e confere maior poder discriminante no estudo de populações (Rohlf & Marcus 1996). Ainda assim, os estudos dessa natureza ainda são escassos na área forense.

Estudos adicionais, com a análise de outras espécies desses gêneros, bem como de outros gêneros de ocorrência registrada para a região Neotropical (e.g. Cochliomyia), e também a análise de espécimes adicionais para uma maior robustez estatística desses resultados, são necessários para uma validação da técnica para fins forenses. Ainda assim, os resultados aqui expostos apresentam uma promissora alternativa para a identificação taxonômica de dípteros de interesse forense, com menor custo financeiro e demanda de tempo quando comparados aos métodos de identificação molecular.

12

Referências Amendt J., C.P. Campobasso, E. Gaudry, C. Reiter, H.N. LeBlanc & M.J.R. Hall, 2007. Best practice in forensic entomology– standards and guidelines. International Journal Legal Medicine, 121: 90-104. DOI: https://doi.org/10.1007/ s00414-006-0086-x.

Amendt, J., C.S. Richards, C.P. Campobasso, R. Zehner & M.J.R. Hall, 2011. Forensic entomology: Applications and limitations.

Forensic Science, Medicine, and Pathology, 7: 379-392. DOI: https://doi.org/10.1007/s12024-010-9209-2.

Catts, E.P., 1992. Problems in estimating the post-mortem interval in death investigations. Journal Agricultural Entomology, 9: 245-55.

Dujardin, J.P., 2008. Morphometrics applied to medical entomology. Infection, Genetics and Evolution, 8: 875-890.

DOI: https://doi.org/10.1016/j.meegid.2008.07.011.

Espra, A.S., S.R.M. Tabugo, M.A.J. Torres, J.G. Gorospe, M.M.E. Manting & C.g. Demayo, 2015. Describing Dimorphism in Wing Shapes in the Blowfly Lucilia Sericata Meigen (Diptera: Calliphoridae) using Geometric Morphometrics. Advances in Environmental Biology, 9: 64-70.

Hall M.J., N. MacLeod & A.H. Wardhana, 2014. Use of wing morphometrics to identify populations of the Old World screwworm fly, Chrysomya bezziana (Diptera: Calliphoridae): a preliminary study of the utility of museum specimens. Acta Tropical, 138 Suppl: S49-55. DOI: https://dx.doi.org.br/10.1016/j.actatropica.2014.03.023.

Kosmann, C., R.P. Mello, E.S. Harterreiten-Souza & J.R. PujolLuz, 2013. A List of Current Valid Blow Fly Names (Diptera: Calliphoridae) in the Americas South of Mexico with Key to the Brazilian Species. EntomoBrasilis, 6: 74-85. DOI: https://doi.org/10.12741/ebrasilis.v6i1.266.

Klingenberg, C.P., 2011. MorphoJ: an integrated software package for geometric morphometrics. Molecular Ecology Resources, 11: 353-357. DOI: https://doi.org/10.1111/j.17550998.2010.02924.x.

Macedo, M.P., C. Kosmann & J.R. Pujol-luz, 2013. Origin of samples of Cannabis sativa through insect fragments associated with compacted hemp drug in South America.

Revista Brasileira de Entomologia, 57: 197-201. DOI: https://doi.org/10.1590/s0085-56262013005000008.

Mello, R.P., 2003. Chave para identificação das formas adultas das espécies da família Calliphoridae (Diptera, Brachycera, Cyclorrhapha) encontradas no Brasil. Entomologia y Vectores, 10: 255-268.

Nuñez J.A. & J. Liria, 2016. Cephalopharyngeal geometric morphometrics in three blowfly species (Diptera: Calliphoridae). Journal of Entomology and Zoology Studies; 4: 338-341.

Pujol-Luz, J.R., L.C. Arantes & R. Constantino, 2008. One hundred years of forensic entomology in Brazil (1908-2008).

Revista Brasileira de Entomologia, 52: 485-492.

Ribeiro, P.B. & C.J.B. Carvalho, 1998. Pictorial key to Calliphoridae genera (Diptera) in southern Brazil. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinaria, 7: 130-140.

Rohlf, F.J. & L. Marcus, 1993. A Revolution in Morphometrics.

Trends Ecology Evolution 8: 129-132.

Rohlf, F.J, 2006. TpsDig, program for Digitizing landmarks and outline for Geometric morphometric analyses, Version 2.04.

Depto Ecol. and Evol., Stony Brook, New York. Disponível em: <http://life.bio.sunysb.edu/morph/index.html>.

Smith K.G.V., 1986. A Manual of Forensic Entomology. British Museum (Natural History), London, and Cornell University Press, Ithaca, NY. 205 p.

Vásquez, M. & J. Liria, 2012. Morfometría geométrica alar para la identificación de Chrysomya albiceps y C. megacephala (Diptera: Calliphoridae ) de Venezuela. Revista de Biologia Tropical, 60: 1249-1258. DOI: https://doi.org/10.15517/rbt. v60i3.1776. e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

Wells, J.D. & D.W. Williams, 2007. Validation of a DNA-based method for identifying Chrysomyinae (Diptera: Calliphoridae) used in a death investigation.

International Journal of Legal Medicine, 121: 1-8. DOI: https://doi.org/10.1007/s00414-005-0056-8.

Wall, R. & M.L. Warnes, 1994. Responses of the sheep blowfly Lucilia sericata to carrion odour and carbon dioxide.

Entomologia experimentalis et applicata 73: 239-246. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1570-7458.1994.tb01861.x.

EntomoBrasilis 10 (1): 09-13

Whitworth, T., 2006. Keys to the genera and species of blow flies (Diptera: Calliphoridae) of America North of Mexico.

Proceedings of Entomological Society of Washington, 108: 689-725.

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Suggestion citation:

13

Macedo, M.P., 2017. Morfometria geométrica alar como ferramenta para a identificação de três espécies de califorídeos (Diptera: Calliphoridae) no Cerrado Brasileiro. EntomoBrasilis, 10 (1): 09-13.

Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.655

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.641 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

General Entomology/Entomologia Geral

Influência da alimentação de Ephestia kuehniella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae) no desenvolvimento de Ceraeochrysa cubana Hagen (Neuroptera: Chrysopidae) Gilmar da Silva Nunes¹, Izabela Thais Fidelis Alves da Silva¹, Vinícius de Oliveira Barbosa², Thais Aparecida Vitoriano Dantas³, Robério de Oliveira4 & Jacinto de Luna Batista³

1. Universidade Federal da Paraíba/Programa de Pós-Graduação em Agronomia. 2. Universidade Federal da Grande Dourados/Programa de PósGraduação em Entomologia e Conservação da Biodiversidade. 3. Universidade Federal da Paraíba. 4. Universidade Federal da Paraíba/Programa Nacional de Pós-Doutorado.

EntomoBrasilis 10 (1): 14-18 (2017) Resumo. Objetivou-se avaliar o desenvolvimento biológico das fases imaturas de Ceraeochrysa cubana Hagen alimentada com ovos de Ephestia kueniella Zeller submetida a diferentes dietas com ingredientes em diferentes concentrações (%): Farinha de milho (50%) + Farinha de trigo (50%) + Lêvedo de cerveja (3%); Farinha de milho transgênico (fubá) (50%) + Farinha de Trigo (50%) + Lêvedo de cerveja (3%); Farinha de rosca (97%) + Lêvedo de cerveja (3%); Farinha de rosca (48,5%) + Farinha de trigo (48,5%) + Lêvedo de cerveja (3%); Farinha de arroz (97%) + Lêvedo de cerveja (3%); Farinha de arroz (48,5%) + Farinha de trigo (48,5%) + Lêvedo de cerveja (3%); Farinha de aveia (97%) + Lêvedo de cerveja (3%); Farinha de aveia (48,5%) + Farinha de trigo (48,5%) + Lêvedo de cerveja (3%). Avaliaram-se os períodos de cada estádio larval, larval completo, prépupa+pupa, larva-adulto, razão sexual, viabilidades larval e pupal. Dietas com farinha de aveia para a traça promovem maior tempo para o predador alcançar a fase adulta, com farinha de arroz baixa razão sexual e com farinha de rosca baixa viabilidade pupal. Dietas contendo farinha de milho são as mais recomendadas para E. kuehniella, visando à criação de C. cubana.

Palavras-chave: Controle biológico; Criação massal; Crisopídeos; Dietas artificiais; Traça-das-farinhas.

Influence of feeding of Ephestia kuehniella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae) on development of Ceraeochrysa cubana Hagen (Neuroptera: Chrysopidae) Abstract. Aimed to evaluate the biological development of Ceraeochrysa cubana Hagen immature stages fed on eggs of the moth submitted to different food substrates with ingredients on different concentrations (%): Corn flour (50%) + Wheat flour (50%) + Brewer’s yeast (3%); Transgenic corn flour (50%) + Wheat flour (50%) + Brewer’s yeast (3%); Breadcrumbs (97%) + Brewer’s yeast (3%); Breadcrumbs (48.5%) + Wheat flour (48.5%) + Brewer’s yeast (3%); Rice flour (97%) + Brewer’s yeast (3%); Rice flour (48.5%) + Wheat flour (48.5 %) + Brewer’s yeast (3%); Oatmeal (97%) + Brewer’s yeast (3%); Oatmeal (48.5%) + Wheat flour (48.5%) + Brewer’s yeast (3%). We evaluated the period of each larval stage, complete larval period, pre pupal+pupal period, and larva to adulthood period, larval and pupal feasibility. Diets with oatmeal provided for moth promote greater time for the predator reach adulthood, with rice flour low sex ratio and with breadcrumbs low pupal feasibility. Diets formulated with corn flours + brewer’s yeast are most recommended for Ephestia kuehniella Zeller, aiming C. cubana mass rearing.

Keywords: Artificial diets; Biological control; Flour moth; Green lacewings; Mass rearing.

controle biológico tem tomado importância dentro do Manejo Integrado de Pragas (MIP) (Carvalho & Barcellos 2012). A utilização de crisopídeos (Neuroptera: Chrysopidae) como agentes de controle se destaca no Brasil pela sua eficiência de predação e facilidade de criação fora do ambiente natural (Lira & Batista 2006; Ribeiro et al.

2011). A espécie Ceraeochrysa cubana Hagen (Neuroptera: Chrysopidae) foi citada como um inseto comum a cultura dos citros (Godoy et al. 2010), sendo evidenciada no controle de alguns insetos-praga e apontada como um promissor agente de

controle a ser inserido nos programas de MIP (Alcantra et al.

2008; Oliveira et al. 2014; Oliveira et al. 2016a).

Um dos maiores entraves para o uso dos insetos considerados entomófagos está relacionado às formas de obtê-los e criá-los em dieta artificial. Para isso, existe a necessidade de criações de outros insetos como os lepidópteros Corcyra cephalonica Stainton (Lepidoptera: Pyralidae), traça-do-arroz (Khuhro et al.

(2012), Sitotroga cereallela Olivier (Lepidoptera: Gelechiidae), traça-dos-cereais, e Ephestia kuehniella Zeller (Lepidoptera:

Edited by:



William Costa Rodrigues

Gilmar da Silva Nunes  gilmarsilvanunes@gmail.com  http://orcid.org/0000-0002-8310-1987

Article History: Received: 11.vii.2016 Accepted: 03.xi.2016

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  Without funding declared

Nunes et al. (2017)

Influência da alimentação de Ephestia kuehniella Zeller (Lepidoptera:…

Pyralidae), traça-das-farinhas (Pessoa et al. 2010; Scholtens & Solis 2015), sendo este último muito utilizado no Brasil.

- Farinha de Aveia (48,5%) + Farinha de Trigo (48,5%) + Lêvedo de Cerveja (3%).

Para a aquisição de ovos de E. kuehniella com fins de utilização em produções massais, a busca pela adequabilidade de dietas artificiais com o intuito de otimizar a criação da traça é fundamental (Solis et al. 2006). A alimentação de presas alternativas, como os lepidópteros, pode promover algum efeito sobre o terceiro nível trófico, como verificado para parasitoides (Pratissoli et al. 2000). Diante disso, objetivou-se avaliar o desenvolvimento biológico das fases imaturas de C. cubana alimentada com ovos de E. kuehniella submetida a diferentes substratos alimentares, de modo a evidenciar qual a dieta mais recomendada para a presa, visando à criação massal do predador.

O milho crioulo foi obtido de produtor agroecológico do município de Remígio - PB, sendo triturado até atingir uma textura fina (farinha) e a farinha de milho (fubá) transgênico comercializada com a identificação de produto de origem transgênica no rótulo da embalagem, mas sem identificação das proteínas Cry.

Material e Métodos Adultos de C. cubana, pertencentes ao Laboratório de Entomologia, Departamento de Fitotecnia do Centro de Ciências Agrárias da Universidade Federal da Paraíba, foram criados em gaiolas cilíndricas de PVC (20 cm de altura x 20 cm de diâmetro) sob temperatura de 25 ± 2 ºC, UR de 70 ± 10% e fotofase de 12 h, e alimentados com mel e lêvedo de cerveja (1:1) até obtenção de ovos. Estes foram acondicionados em placas ELISA do período embrionário até eclosão. As larvas, separadas assim que eclodiram, foram individualizadas em potes de plástico (3,5 cm de altura x 2,5 cm de diâmetro) e alimentadas com ovos da traça E. kuehniella submetida a diferentes tipos de alimentação.

Para a criação de E. kuehniella utilizaram-se dietas artificiais preparadas e acondicionadas em caixas plásticas retangulares e transparentes (22,5 x 15,0 x 6,0 cm) cobertas com tecido voil. Em cada caixa eram colocados 200 g do alimento acrescido por 25 ovos da traça até a obtenção dos adultos. Os ovos foram coletados posteriormente, separados em placas de Petri e resfriado a temperatura de 5 ± 2 ºC, inviabilizando-os pela diminuição da temperatura para evitar a eclosão das larvas de E. kuehniella e serem fornecidos às larvas recém-eclodidas de C. cubana.

O substrato alimentar utilizado para E. kuehniella era composto de dietas contendo misturas em diferentes concentrações, as quais consistiram os tratamentos (Silva 2014): T1 - Farinha de milho crioulo (50%) + Farinha de trigo (50%) + Lêvedo de cerveja (3%); T2 - Farinha de milho (fubá) transgênico (50%) + Farinha de trigo (50%) + Lêvedo de cerveja (3%); T3 - Farinha de Rosca (97%) + Lêvedo de Cerveja (3%); T4 - Farinha de Rosca (48,5%) + Farinha de trigo (48,5%) + Lêvedo de Cerveja (3%); T5 - Farinha de Arroz (97%) + Lêvedo de Cerveja (3%); T6 - Farinha de Arroz (48,5%) + Farinha de trigo (48,5%) + Lêvedo de Cerveja (3%); T7 - Farinha de Aveia (97%) + Lêvedo de Cerveja (3%); T8

Foram avaliados nesse estudo: o período e a viabilidade de cada estádio larval, o período larval completo (dias), o período de pré-pupa + pupa (dias) e a duração da fase de larva até a fase adulta (dias). Para cada tratamento utilizaram-se 40 repetições, contendo uma larva de C. cubana por repetição. A viabilidade dos estádios de larva e do estágio pupal foi verificada utilizandose quatro repetições com 10 larvas/repetição.

O delineamento estatístico adotado foi o inteiramente casualizado, tendo-se os dados submetidos à análise de variância e as médias de cada tratamento comparadas pelo teste de ScottKnott a 5% de significância. O programa estatístico utilizado para a pesquisa foi o SISVAR 5.3 Build 77 (Ferreira 2011).

Resultados e Discussão As larvas de C. cubana em primeiro instar apresentaram menores valores médios de duração deste estádio quando foram alimentadas com ovos de E. kuehniella submetida ao tratamento 4 e os maiores foram observados no tratamento 8.

Não houve diferença significativa na duração da fase larval de C. cubana em segundo instar alimentada com as dietas utilizadas, valores variando de 4,8 a 5,2 dias. Quando se comparou o desenvolvimento das larvas dos crisopídeos no último estádio de desenvolvimento, verificaram-se as menores durações nos tratamentos 1, 2 e 6, sendo o maior valor verificado no tratamento 7 (Tabela 1). Avaliando-se a duração da fase larval de C. cubana pode-se verificar que os menores resultados para a duração do período foram obtidos nos tratamentos 1, 2, 4 e 6, com valores médios de aproximadamente 12 dias. As dietas contendo farinha de aveia promoveram durações mais elevadas para a fase larval (Tabela 1).

Apesar de serem observadas diferenças estatísticas nos tratamentos, a duração do primeiro instar de C. cubana está dentro das variações observadas em outros trabalhos que utilizaram ovos de E. kuehniella submetida à dieta com farinha de milho convencional (Pedro Neto et al. 2008; Bonani et al.

2009; Morando et al. 2014).

A alimentação do segundo estádio larval de C. cubana com ovos de E. kuehniella independe da dieta fornecida para a traça,

15

Tabela 1. Duração média ± erro-padrão do período de cada estádio larval (dias) de Ceraeochrysa cubana alimentada com ovos de Anagasta kuehniella submetida a diferentes substratos alimentares.

Tratamentos1

1º ínstar

2º ínstar

3º ínstar

1

3,4 ± 0,11 c

4,8 ± 0,10 a

3,6 ± 0,08 c

2

3,2 ± 0,08 d

4,9 ± 0,08 a

3,8 ± 0,10 c

3

3,2 ± 0,06 d

5,0 ± 0,07 a

4,5 ± 0,09 b

4

2,3 ± 0,08 e

5,2 ± 0,11 a

4,4 ± 0,09 b

5

3,2 ± 0,07 d

4,9 ± 0,07 a

4,3 ± 0,11 b

6

3,1 ± 0,05 d

5,0 ± 0,07 a

4,0 ± 0,10 c

7

3,7 ± 0,08 b

5,0 ± 0,13 a

5,3 ± 0,28 a

8

4,2 ± 0,06 a

5,2 ± 0,17 a

4,3 ± 0,19 b

CV (%)

14,58

13,22

21,58

Médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem significativamente entre si pelo teste de Scott-Knott a 5% de significância.

1 Substratos alimentares para A. kuehniella: 1 - Farinha de milho crioulo (50%) + Farinha de trigo (50%) + Lêvedo de cerveja (3%); 2 - Farinha de milho (fubá) transgênico (50%) + Farinha de trigo (50%) + Lêvedo de cerveja (3%); 3 - Farinha de rosca (97%) + Lêvedo de cerveja (3%); 4 - Farinha de rosca (48,5%) + Farinha de trigo (48,5%) + Lêvedo de cerveja (3%); 5 - Farinha de arroz (97%) + Lêvedo de Cerveja (3%); 6 - Farinha de arroz (48,5%) + Farinha de trigo (48,5%) + Lêvedo de cerveja (3%); 7 Farinha de aveia (97%) + Lêvedo de cerveja (3%); 8 - Farinha de aveia (48,5%) + Farinha de trigo (48,5%) + Lêvedo de cerveja (3%).

e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

EntomoBrasilis 10 (1): 14-18

indicando que os aspectos nutricionais dos ovos possivelmente não sofreram alterações desfavoráveis ao desenvolvimento das larvas nesse estádio. Jokar & Zarabi (2014) observaram que dietas artificiais só promoveram resultados satisfatórios para o desenvolvimento dos estádios de larva do predador Chrysoperla carnea Stephens (Neuroptera: Chrysopidae) quando houve a adição de outros compostos na formulação. Logo, a falta de um determinado composto, aminoácido essencial ou vitamina pode influenciar no aumento do desenvolvimento larval de C. cubana.

O uso de farinha de aveia como componente da alimentação de E. kuehniella causou aumento na duração dos instares dos crisopídeos e baixas viabilidades larvais para o segundo e terceiro instar larval. Entretanto, as mesmas não impedem o desenvolvimento completo das larvas. Os resultados apontam que a qualidade do alimento fornecido à presa reflete na qualidade nutricional da mesma quando fornecida ao predador em criações de grande escala ou de forma natural em condições de campo. Oliveira et al. (2016a) e Oliveira et al. (2016b) verificaram efeitos deletérios à C. cubana consumindo presas com fontes de alimentação diferenciadas.

O uso da farinha de milho transgênico na dieta para E. kuehniella não afetou o desenvolvimento larval de C. cubana.

Há possibilidade de proteínas Cry não fornecerem um efeito tritrófico, não comprometendo o desenvolvimento desses insetos, como já foi observado para outros indivíduos não alvo (Mendes et al. 2012; Leite et al. 2014). Alimentos com presença de proteína Bt não afetaram a sobrevivência das fases imaturas e adultas de algumas espécies de crisopídeos (Lawo et al. 2010; Mota et al. 2012; Tian et al. 2013). Vale salientar que as proteínas inseticidas não são claramente identificadas em farinhas comercializadas, nesse contexto, estudos mais detalhados são necessários.

Nos períodos de pré-pupa + pupa observou-se menor duração quando as larvas foram alimentadas com ovos de E. kuehniella submetida aos tratamentos 1, 2, 4, 5 e 6. Os maiores valores médios para este parâmetro foram novamente observados nas dietas com farinha de aveia e também na dieta com farinha de rosca acrescida de lêvedo de cerveja (Tabela 2). Dieta com farinha de aveia + farinha de trigo para a traça-das-farinhas influenciaram no aumento do período de larva a adulto dos crisopídeos de C. cubana, com duração média de 30,9 dias,

diferente dos tratamentos 1, 2 e 4 que apresentaram valores médios de aproximadamente 27,0 dias. Valores baixos de razão sexual foram observados nos tratamentos 5 e 6 (Tabela 2).

A duração da fase larval de C. externa dependeu da presa (Giffoni et al. 2007), características que podem indicar a qualidade nutricional ideal de uma presa para crisopídeos. Provavelmente, as dietas utilizadas para uma presa não forneceram aos ovos da traça constituintes essenciais na sua composição química exigida em determinada fase dos crisopídeos, como observado por Sattar & Abro (2009) no uso de dietas artificiais para C. carnea.

A razão sexual do predador é uma característica que depende da alimentação da presa, principalmente quando existem outros fatores associados, como verificado para C. externa alimentada com afídeos Myzus persicae Sulzer (Hemiptera: Aphididae) infectados com o Potato leafroll virus (PLRV) (Garzón et al.

2015).

A viabilidade do primeiro estádio larval de C. cubana foi menor em relação as demais no tratamento 1, já para o segundo e terceiro instares dos crisopídeos, não houve diferença estatística entre as viabilidades das fases nas alimentações utilizadas para a traça-das-farinhas. Evidenciaram-se viabilidades do desenvolvimento do período pupal dos crisopídeos entre 40,0 e 50,0% nos tratamentos 3, 4, 7 e 8. A maior viabilidade pupal foi observada no tratamento 2, com farinha de milho transgênico (Tabela 3).

A constituição do alimento da presa pode ser o principal fator que influencie na qualidade da pupa, mesmo que sejam favoráveis ao desenvolvimento da fase larval. Baixa viabilidade pupal de crisopídeos, decorrentes da alimentação das larvas, foram evidenciadas por Santa-Cecília et al. (1997), Schlick-Souza et al.

(2011) e Jokar & Zarabi (2014).

Verifica-se que dietas fornecidas para E. kuehniella contendo farinha de aveia, de arroz e de rosca influenciam, na duração das fases larval e pupal, na razão sexual e na viabilidade pupal de C. cubana.

Formulações de dietas com farinhas de milho, transgênico ou não, associadas à farinha de trigo e ao levedo de cerveja, são as mais recomendadas para a criação da traça, visando à produção massal do predador.

Tratamentos1

Fase larval

Pré-pupa+Pupa

Larva-adulto

rs

1

11,8 ± 0,14 c

15,3 ± 0,46 b

27,1 ± 0,51 d

0,56

2

11,7 ± 0,10 c

15,1 ± 0,20 b

26,9 ± 0,19 d

0,55

3

12,7 ± 0,12 b

16,4 ± 0,30 a

29,0 ± 0,34 b

0,60

4

11,9 ± 0,14 c

15,3 ± 0,17 b

27,2 ± 0,23 d

0,80

5

12,4 ± 0,14 b

15,7 ± 0,29 b

28,1 ± 0,36 c

0,25

6

12,1 ± 0,10 c

15,8 ± 0,17 b

27,8 ± 0,03 c

0,30

7

13,9 ± 0,29 a

16,9 ± 0,24 a

30,9 ± 0,20 a

0,40

8

13,7 ± 0,25 a

16,1 ± 0,19 a

29,7 ± 0,36 b

0,50

CV (%)

8,81

10,77

7,28

*

Médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem significativamente entre si pelo teste de Scott-Knott a 5% de significância.

1 Substratos alimentares para A. kuehniella: 1 - Farinha de milho crioulo (50%) + Farinha de trigo (50%) + Lêvedo de cerveja (3%); 2 - Farinha de milho (fubá) transgênico (50%) + Farinha de trigo (50%) + Lêvedo de cerveja (3%); 3 - Farinha de rosca (97%) + Lêvedo de cerveja (3%); 4 - Farinha de rosca (48,5%) + Farinha de trigo (48,5%) + Lêvedo de cerveja (3%); 5 - Farinha de arroz (97%) + Lêvedo de Cerveja (3%); 6 - Farinha de arroz (48,5%) + Farinha de trigo (48,5%) + Lêvedo de cerveja (3%); 7 Farinha de aveia (97%) + Lêvedo de cerveja (3%); 8 - Farinha de aveia (48,5%) + Farinha de trigo (48,5%) + Lêvedo de cerveja (3%). *rs = nº de ♀/(nº de ♂ + nº de ♀).

e-ISSN 1983-0572

16

Tabela 2. Duração média ± erro-padrão das fases larval, pré-pupal + pupal e larva a adulto (dias), e razão sexual de Ceraeochrysa cubana alimentada com ovos de Anagasta kuehniella submetida a diferentes dietas.

Nunes et al. (2017)

Influência da alimentação de Ephestia kuehniella Zeller (Lepidoptera:…

Tabela 3. Viabilidade (%) das fases imaturas de Ceraeochrysa cubana alimentada com ovos de Anagasta kuehniella submetida a diferentes dietas.

Tratamentos1

1º ínstar

2º ínstar

3º ínstar

Pupal

1

95,0 ± 2,89 b

90,0 ± 4,08 a

90,0 ± 4,08 a

72,5 ± 10,3 a

2

100,0 ± 0,00 a

97,5 ± 2,50 a

97,5 ± 2,50 a

90,0 ± 4,08 a

3

100,0 ± 0,00 a

97,5 ± 2,50 a

97,5 ± 2,50 a

42,5 ± 4,79 b

4

100,0 ± 0,00 a

97,5 ± 2,50 a

95,0 ± 2,50 a

42,5 ± 4,79 b

5

100,0 ± 0,00 a

100,0 ± 0,00 a

97,5 ± 2,50 a

60,0 ± 7,07 b

6

100,0 ± 0,00 a

97,5 ± 2,50 a

95,0 ± 2,50 a

77,5 ± 12,5 a

7

100,0 ± 0,00 a

100,0 ± 0,00 a

97,5 ± 2,50 a

52,5 ± 6,29 b

8

100,0 ± 0,00 a

97,5 ± 2,50 a

92,5 ± 2,50 a

50,0 ± 4,08 b

CV (%)

2,04

5,04

7,34

24,10

Médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem significativamente entre si pelo teste de Scott-Knott a 5% de significância.

1 Substratos alimentares para A. kuehniella: 1 - Farinha de milho crioulo (50%) + Farinha de trigo (50%) + Lêvedo de cerveja (3%); 2 - Farinha de milho (fubá) transgênico (50%) + Farinha de trigo (50%) + Lêvedo de cerveja (3%); 3 - Farinha de rosca (97%) + Lêvedo de cerveja (3%); 4 - Farinha de rosca (48,5%) + Farinha de trigo (48,5%) + Lêvedo de cerveja (3%); 5 - Farinha de arroz (97%) + Lêvedo de Cerveja (3%); 6 - Farinha de arroz (48,5%) + Farinha de trigo (48,5%) + Lêvedo de cerveja (3%); 7 Farinha de aveia (97%) + Lêvedo de cerveja (3%); 8 - Farinha de aveia (48,5%) + Farinha de trigo (48,5%) + Lêvedo de cerveja (3%).

17

Referências Alcantra, E., C.F. Carvalho, T.M. Santos, B. Souza & L.V.C. Santa-Cecília, 2008. Biological aspects and predatory capacity of Ceraeochrysa cubana (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) fed on Aphis gossypii Glover, 1877 (Hemiptera: Aphididae) under different temperatures. Ciência e Agrotecnologia, 32: 1047-1054. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S1413-70542008000400003.

Bonani, J.P., B. Souza, L.V. Santa-Cecília & L.R.B. Correa, 2009.

Aspectos biológicos de Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) alimentada com Planococcus citri (Risso, 1813) (Hemiptera: Pseudococcidae) e Toxoptera citricida (Kirkaldy, 1907) (Hemiptera: Aphididae). Ciência e Agrotecnologia, 33: 31-38. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/ S1413-70542009000100004.

Carvalho, N.L. & A.L. Barcellos, 2012. Adoção do manejo integrado de pragas baseado na percepção e educação ambiental. Revista Eletrônica em Gestão, Educação e Tecnologia Ambiental 5: 749-776. DOI: https://dx.doi.org/10.5902/223611704204.

Ferreira, D.F., 2011. Sisvar: a computer statistical analysis system. Ciência e Agrotecnologia, 35: 1039-1042. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S1413-70542011000600001.

Garzón, A., B.C. Freire, G.A. Carvalho, R.L. Oliveira, P. Medina & F. Budina, 2015. Development and reproduction of Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) fed on Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae) vectoring Potato leafroll virus (PLRV). Neotropical Entomology, 44: 604-609.

DOI: https://dx.doi.org/10.1007/s13744-015-0329-y.

Giffoni, J., N. Valera, F. Díaz & C. Vásquez, 2007. Ciclo biológico de Chrysoperla externa (hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) alimentada com diferentes presas. Bioagro, 19: 109-113.

Godoy, M.S., G.A. Carvalho, B.F. Carvalho & O. Lasmar, 2010.

Seletividade fisiológica de inseticidas em duas espécies de crisopídeos. Pesquisa Agropecuária Brasileira, 45: 1253-1258.

DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S0100204X2010001100004.

Jokar, M. & M. Zarabi, 2014. Comparative study of different diets efficiency on some biological parameters of Chrysoperla carnea (Stephens) (Neuroptera: Chrysopidae). Molecular Entomology, 5: 1-9. DOI: https://dx.doi.org/10.5376/ me.2014.05.0001.

Khuhro, N.H., H. Chen, Y. Zhang, L. Zhang & M.Whang, 2012.

Effect of different prey species on the life history parameters of Chrysoperla sinica (Neuroptera: Chrysopidae).

European Journal of Entomology, 109: 175-180. DOI: https://dx.doi.org/10.14411/eje.2012.023.

Lawo, N.C., F.L. Wäckers & J. Romeis, 2010. Characterizing indirect prey-quality mediated effects of a Bt crop on

predatory larvae of the green lacewing, Chrysoperla carnea. Journal of Insect Physiology, 56: 1702-1710. DOI: https://dx.doi.org/10.1016/j.jinsphys.2010.06.012.

Leite, N.A., S.M. Mendes, C.A. Santos & E.J.G. Pereira, 2014.

Does Cry1Ab maize interfere in the biology and behavioral traits of Podisus nigrispinus? Bulletin of Insectology, 67: 265-271.

Lira, R.S. & J.L. Batista, 2006. Aspectos biológicos de Chrysoperla externa alimentados com o pulgão da erva-doce. Revista de Biologia e Ciências da Terra, 6: 20-35.

Mendes, S.M., K.G.B. Boregas, M.S. Waquil, R.C. Marucci & J.M. Waquil, 2012. Biologia e comportamento do percevejo predador Orius insidiosus (Say, 1832) (Hemiptera: Anthocoridae) em milho Bt e não Bt. Bioscience Journal, 28: 753-761.

Morando, R., L.C. Toscano, G.L.M. Martins, W.I. Eduardo, W.I. Maruyama & L.S. Santos, 2014. Predação e desenvolvimento de Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) alimentado com ácaro rajado Tetranychus urticae (Koch, 1836) (Acari: Tetranychidae) oriundos de feijoeiro. Agrarian, 7: 42-48.

Mota, T.A., M.G. Fernandes, M.F. Souza, P.R.B. Fonseca, J.C. Quadros & S.O. Kassab, 2012. Tritrophic interactions between Bt cotton plants, the aphid Aphis gossypii Glover, 1827 (Hemiptera: Aphididae), and the predator, Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae). African Journal of Agricultural Research, 7: 5919-5924. DOI: https://dx.doi.org/10.5897/AJAR12.2056.

Oliveira, R., P.R.R. Alves, W.J.D. Costa, J.L. Batista & C.H. Brito, 2014. Capacidade predatória de Ceraeochrysa cubana sobre Aleurocanthus woglumi. Revista Caatinga, 27: 177-182.

Oliveira, R., V.O. Barbosa, D.V. Lavra, F.Q. Oliveira, J.L. Batista, & C.H. Brito, 2016a. Development and reproduction of Ceraeochrysa cubana (Neuroptera: Chrysopidae) fed with Aleurocanthus woglumi (Hemiptera: Aleyrodidae). Semina: Ciências Agrárias, 37: 17-24. DOI: https://dx.doi.org/10.5433/1679-0359.2016v37n1p17.

Oliveira, R.L., V.F. Moscardini, P.C. Gontijo, R.R. Sâmia, R.C. Marucci, F. Budia, & G.A. Carvalho, 2016b. Life history parameters and feeding preference of the green lacewing Ceraeochrysa cubana fed with virus-free and potato leafroll virus-infected Myzus persicae. BioControl, 61: 1-9. DOI: https://dx.doi.org/10.1007/s10526-016-9748-x.

Pedro Neto, M.N., C.F. Carvalho, P.R. Reis, L.V.C. Santa-Cecília, B. Souza, E. Alcantra & R.A. Silva, 2008. Aspectos biológicos de Chrysoperla externa (Hagen) predando Oligonychus ilicis (McGregor) e Planococcus citri (Risso). Coffee Science, 3: 8593.

Pessoa, L.G.M., S. Freitas & E.S. Loureiro, 2010. Desenvolvimento pós-embrionário de Ceraeochrysa cincta (Schneider, 1851) e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

(Neuroptera: Chrysopidae) alimentada com ovos de Diatraea saccharallis (Fabricius, 1794) (Lepidoptera: Crambidae).

Semina: Ciências Agrárias, 31: 1355-1360. DOI: https:// dx.doi.org/10.5433/1679-0359.2010v31n4Sup1p1355.

Pratissoli, D., A.M. Holtz, J.R. Gonçalves & J.C. Zanuncio, 2000.

Influência do substrato alimentar do hospedeiro alternativo Anagasta kuehniella (Zeller, 1879), sobre Trichogramma pretiosum Riley, 1879. Ciência e Agrotecnologia, 24: 373378.

Ribeiro, A.L.P., A.D. Lúcio, E.C. Costa, A.R. Bolzan, R. Jovanowichs & C.T. Riffel, 2011 Desenvolvimento de Chrysoperla externa alimentada na fase larval com ovos de Bonagota cranaodes. Ciência Rural, 41: 1571-1577. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S0103-84782011000900013.

Santa-Cecília, L.V.C., B. Souza & C.F. Carvalho, 1997. Influência de diferentes dietas em fases imaturas de Ceraeochrysa cubana (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae). Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, 26: 309-314. DOI: https://doi.org/10.1590/s0301-80591997000200012.

Sattar, M. & G.H. Abro, 2009. Comparative effect of natural and artificial diets on biology of Chrysoperla carnea (Stephens) (Neuroptera: Chrysopidae). Pakistan Journal of Zoology, 41: 335-339.

Silva, I.T.F.A., 2014. Aspectos biológicos de Anagasta kuehniella (Zeller, 1879) (Lepidoptera, Pyralidae) em dietas artificiais e sua relação com o predador Euborellia annulipes. Dissertação

EntomoBrasilis 10 (1): 14-18

(Mestrado em Agronomia) – Universidade Federal da Paraíba. 35 f.

Schlick-Souza, E.C., L.C. Toscano, G.D. Souza-Schlick, W.I. Maruyama & A.J.A. Peres, 2011. Desenvolvimento larval de Chrysoperla externa alimentada com Aphis gossypii provenientes de três cultivares de algodoeiro. Agrarian, 4: 182-188.

Scholtens, B.G. & M.A. Solis, 2015. Annotated check list of the Pyraloidea (Lepidoptera) of America North of Mexico.

ZooKeys, 535: 1-136. DOI: https://dx.doi.org/10.3897/ zookeys.535.6086.

Solis, D.R., M.E.E.D.M. Habib, E.S.A. Fernandes, M.J.A. Hebling & T.F. Silva, 2006. Estudo comparativo do desenvolvimento de Anagasta kuehniella (Zeller, 1879) (Lepidoptera: Pyralidae) em três dietas artificiais. Revista Brasileira de Zoociências, 8: 17-21.

Tian, J., X. Wang, L. Long, J. Romeis, S.E. Naranjo, R.L. Hellmich, P. Wang, E.D. Earle, & A.M. Shelton, 2013. Bt crops producing Cry1Ac, Cry1Ab and Cry1F do not harm the green lacewing, Chrysoperla rufilabris. PLoS One, 8: 1-6.

DOI: https://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0060125.

**********

Suggestion citation:

18

Nunes, G.S., I.T.F.A. da Silva, V.O. Barbosa, T.A.V. Dantas, R. Oliveira & J.L. Batista, 2017. Influência da alimentação de Ephestia kuehniella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae) no desenvolvimento de Ceraeochrysa cubana Hagen (Neuroptera: Chrysopidae). EntomoBrasilis, 10 (1): 14-18.

Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.641

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.650 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

General Entomology/Entomologia Geral

Resistência de genótipos de feijão-caupi [Vigna unguiculata (L.) Walp.] ao Ataque do Caruncho Callosobruchus maculatus (Fabr.)

(Coleoptera: Chrysomelidae) Westerllanya Rodrigues Medeiros, Jayara Dayany da Costa Silva, Paulo Roberto Ramalho Silva, José Edmir Girão Filho, Luiz Evaldo de Moura Padua & Solange Maria de França Universidade Federal do Piauí.

EntomoBrasilis 10 (1): 19-25 (2017) Resumo. O caruncho Callosobruchus maculatus (Fabr.) é considerado a principal praga durante o armazenamento de grãos de feijão-caupi [Vigna unguiculata(L.) Walp.]. Devido aos prejuízos econômicos causados por este inseto, é de suma importância que se desenvolvam estudos que selecionem variedades resistentes a essa praga. Neste trabalho avaliou-se o efeito de genótipos de V. unguiculata sobre o comportamento e o desenvolvimento de C. maculatus em duas gerações consecutivas. O trabalho foi conduzido em Laboratório com condições de temperatura e umidade relativa monitoradas, em delineamento inteiramente casualizado utilizando os genótipos BRS Epace 10, Capela, BRS Urubuquara, BRS Pajeu, Itaim, BRS Rouxinol, Pingo de ouro, BRS Corujinha, IT85 F-2687 e BR 17 Gurguéia com oito repetições. Em cada genótipo foram confinados 10 adultos de C. maculatus para que fosse realizada a oviposição. Após um período de cinco dias, os adultos foram retirados dos potes contendo os genótipos. Aguardou-se a emergência dos adultos (primeira geração) e realizou-se nova infestação nos mesmos acessos para obtenção da segunda geração. Os parâmetros avaliados foram número de ovos total, viabilidade de ovos, número de adultos emergidos, viabilidade da fase imatura, período médio de desenvolvimento e peso seco dos adultos. O genótipo IT85 F2687 apresentou resistência do tipo não-preferência para oviposição e os genótipos BR 17 Gurguéia e BRS Urubuquara apresentaram resistência do tipo antibiose em relação à C. maculatus. O genótipo BR 17 Gurguéia foi o mais resistente dentre os genótipos estudados em relação à C. maculatus. Os genótipos Capela e Itaim foram caracterizados como suscetíveis a C. maculatus.

Palavras-chave: Antibiose; Caruncho; Grãos armazenados; Resistência de plantas; Seleção.

Resistance of cowpea [Vigna unguiculata (L.) Walp.] genotypes to weevil attack Callosobruchus maculatus (Fabr.) (Coleoptera: Chrysomelidae) Abstract. The Cowpea weevil Callosobruchus maculatus (Fabr.) is considered the main Prague during storage of grains of Cowpea [Vigna unguiculata (L.) Walp.]. Due to the economic losses caused by this insect, is of paramount importance to develop studies to select varieties resistant to this pest. In this study assessed the effect of genotypes of V. unguiculata about the behavior and the development of C. maculatus in two consecutive generations. The study was conducted in laboratory with conditions of temperature and relative humidity monitored, in completely randomized design using BRS Epace 10, Capela, BRS Urubuquara, BRS Pajeu, Itaim, BRS Rouxinol, Pingo de ouro, BRS Corujinha, IT85 F-2687 and BR 17 Gurguéia genotypes with eight repetitions. In each genotype were confined 10 adults of c. maculatus for it was held the oviposition. After a period of five days, the adults were removed from the pots containing the genotypes. Waited-if the emergence of adults (first generation) and new infestation was held in the same access to obtain the second generation. The parameters evaluated were number of eggs, egg viability, total number of adults emergency, viability of immature phase, average period of development and dry weight of adults. IT85 F2687 genotype presented resistance of non-preference for oviposition and the genotypes BR 17 Gurguéia and BRS Urubuquara presented antibiose type resistance in relation to C. maculatus. BR 17 Gurguéia genotype was the strongest among the genotypes studied in relation to c. maculatus. The genotypes Capela and Itaim were characterized as susceptible to C. maculatus.

Keywords: Antibiosis; Cowpea weevil; Plant resistance; Stored grains; Selection.

feijão-caupi Vigna unguiculata (L.) Walp. é um dos mais importantes componentes da dieta alimentar do brasileiro, por ser reconhecidamente uma excelente fonte proteica, além de possuir bom conteúdo de carboidratos, vitaminas, minerais, fibras e compostos fenólicos com ação antioxidante que podem reduzir a incidência de doenças.

Também possui grande relevância na área socioeconômica, devido principalmente, à mão de obra empregada durante o ciclo da cultura, pelo baixo custo de produção, por apresentar ciclo curto, e rusticidade para desenvolver-se em solos de baixa fertilidade (Fatokun et al. 2002; Freire Filho et al. 2005).

Edited by:



William Costa Rodrigues

Jayara Dayany da Costa Silva  dayany608@hotmail.com  No ORCID record

Article History: Received: 29.viii.2016 Accepted: 04.iii.2017

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - CAPES

Medeiros et al. (2017)

Resistência de genótipos de feijão-caupi [Vigna unguiculata (L.) Walp].…

Segundo Freire Filho et al. (2006), nos últimos anos a cultura vem despertando o interesse de agricultores do setor empresarial, cuja lavoura é totalmente mecanizada, sendo utilizado cultivares com arquitetura mais compacta e ereta. Em razão de fatores climáticos, atuação de pragas que prejudicam os diversos estágios de desenvolvimento da cultura no campo e aqueles que danificam os grãos armazenados e baixo nível de tecnologia empregado, a produtividade tem se mantido baixa, especialmente nos estados do Nordeste.

frasco recebeu 300 g de grãos de feijão-caupi, cultivar BRSGuariba, sendo mantido nas mesmas condições anteriormente descritas.

Dentre as principais pragas que atacam o feijão-caupi, no período de armazenamento, o caruncho Callosobruchus maculatus (Fabr.) (Coleoptera: Chrysomelidae: Bruchinae) é considerado o mais importante. O seu ataque inicia-se antes da colheita e intensifica-se na armazenagem, podendo provocar perdas totais (Arruda & Batista 1998). Os danos causados por C. maculatus em V. unguiculata são decorrentes da oviposição na superfície dos grãos e posterior penetração das larvas no interior dos mesmos. O ataque resulta em perda de peso, desvalorização comercial, redução do valor nutritivo e do grau de higiene do produto pela presença de excrementos, ovos e insetos e pela perda do poder germinativo das sementes (Gallo et al. 2002; Almeida et al. 2005).

Para os estudos de resistência foram utilizados 10 genótipos de feijão-caupi, V. unguiculata (Tabela 1). Os materiais utilizados foram fornecidos pela Embrapa Meio-Norte e fazem parte do banco de germoplasma de feijão-caupi desta empresa.

Devido aos prejuízos econômicos causados por C. maculatus, é de suma importância desenvolver estudos que selecionem variedades resistentes a essa praga, visando o aumento da qualidade física, fisiológica e sanitária da semente de feijãocaupi. Tendo em vista os prejuízos causados por C. maculatus durante o armazenamento do feijão-caupi, este trabalho teve como objetivo avaliar a resistência de diferentes genótipos de V. unguiculata infestados à C. maculatus em duas gerações consecutivas.

MATERIAL E MÉTODOS Os experimentos foram conduzidos no Setor de Fitossanidade (Laboratório de Entomologia), do Departamento de Fitotecnia do Centro de Ciências Agrárias – CCA, pertencente à Universidade Federal do Piauí – UFPI, em Teresina – PI, em sala não climatizada com fotoperíodo de 12 horas, utilizandose um relógio termohigrômetro digital, registrou-se diariamente a temperatura e umidade relativa com médias variando entre 30±2 ºC e UR = 55±10% respectivamente.

Os insetos de C. maculatus utilizados nos ensaios foram obtidos a partir da criação estoque do setor de Entomologia da Embrapa Meio-Norte e posteriormente foram multiplicados no Setor de Fitossanidade (Laboratório de Entomologia), do Departamento de Fitotecnia do CCA/UFPI, a fim de fornecer insetos em quantidades suficientes para a execução das etapas propostas.

Após a emergência dos adultos, os mesmos eram usados para iniciar a infestação em novos frascos, este procedimento foi efetuado por sucessivas gerações, de modo a assegurar a quantidade de adultos necessários para a execução das etapas propostas.

Os grãos foram previamente selecionados, descartando os que apresentavam imperfeições no tegumento, acondicionados em sacos de papel e mantidos em freezer sob temperatura de 0 ºC durante sete dias para prevenir a degradação dos materiais e eliminação de eventuais infestações por outras espécies de insetos. Antes da instalação dos ensaios os grãos foram retirados do freezer, colocados em recipientes plásticos e permaneceram 24 h à temperatura ambiente no laboratório com a finalidade de estabelecer o equilíbrio higroscópico.

Para avaliação de resistência dos 10 genótipos de V. unguiculata à C., observou-se alguns parâmetros biológicos deste inseto, como, oviposição, viabilidade larval, período médio de desenvolvimento, por duas gerações consecutivas em teste de confinamento em delineamento inteiramente casualizado, efetuando-se oito repetições por genótipo.

Conforme metodologia de Costa & Boiça Júnior (2004), confinou-se dez adultos (não sexados) do caruncho com idade máxima de 24 h em recipientes plásticos circulares de 100 mL (6 cm de diâmetro por 5 cm de altura) contendo 10 grãos de peso e tamanho indeterminados de cada um dos genótipos, durante cinco dias, sob as condições ambientais já descritas, para oviposição. Após esse período, os insetos foram retirados dos recipientes e os recipientes contendo os grãos retornaram para o mesmo local de observação.

A oviposição foi avaliada quinze dias após a infestação inicial (DAI), anotando-se o número de ovos viáveis (coloração branca opaca) e inviáveis (coloração hialina) por genótipo, com auxílio de microscópio estereoscópico (aumento de 20 vezes). A fim de se observar o número de insetos emergidos e o período de desenvolvimento (ovo-adulto), após a avaliação da oviposição (16º DAI), as parcelas passaram a ser avaliadas diariamente, peneirando-se os grãos de cada recipiente em rede apropriada para retirar e quantificar o número de insetos emergidos por dia e por genótipo.

Para esta criação utilizaram-se frascos de vidro transparentes com capacidade para 500 mL, fechados na parte superior com tecido voil e liga elástica, permitindo a aeração interna. Cada Tabela 1. Relação dos 10 genótipos de feijão-caupi, Vigna unguiculata utilizados nos ensaios de resistência para C. maculatus.

20

Genótipo

Genealogia/Origem

BRS Epace 10

Seridó x TVu 1888

Capela

Cultivar local – Capela do Alto – São Paulo

BRS Urubuquara

Selecionada na cultivar BR3-Tracuateua

BRS Pajeu

CNCx405 – 17F X TE94 -268-3D

Itaim

-

BRS Rouxinol

TE86-75-57E X TEx1-69E

Pingo de ouro

Selecionado na cultivar local Pingo de ouro/Iguatu - Ceará

BRS Corujinha

Cultivar local - Barbalha - Ceará

IT85 F-2687

International Institute of Tropical Agriculture - IITA, Nigéria

BR 17 Gurguéia

BR10 – Piauí X CE -315

e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

EntomoBrasilis 10 (1): 19-25

Após a contagem, os adultos emergidos foram acondicionados em tubos de ensaios devidamente identificados até atingir quantidade suficiente para infestação da próxima geração.

transformados em x + 1 , e no caso de dados em percentagem, x% . A análise de variância foi realizada pelo em arcoseno 100 teste F e as médias comparadas pelo teste de Tukey a 1% e 5% de probabilidade.

Conseguido número suficiente de adultos com idade de 0-24 h para infestação da próxima geração, os adultos que ainda emergiam dos grãos foram acondicionados em tubos de ensaio e imediatamente conduzidos a um freezer para que morressem rapidamente, evitando perdas de peso e sendo mantidos em perfeito estado de conservação.

RESULTADOS E DISCUSSÃO Os dados de oviposição podem ser analisados na Tabela 2, nesta, verifica-se uma variação no número total de ovos entre os genótipos estudados. Na geração F1 o genótipo IT85 F-2687 se destacou por apresentar a menor média dentre os genótipos analisados (113,13 ovos) e apesar de não ter sido observada diferença entre os genótipos na geração F2, este permaneceu com a menor média de ovos total, possivelmente caracterizandose como portador de resistência por não-preferência para oviposição de C. maculatus.

Finalizada a emergência (cinco dias consecutivos sem emergência), os tubos de ensaio contendo os insetos emergidos, anteriormente armazenados em freezer, foram abertos e colocados em estufa (40 ºC) por dois dias; passado este período, e com o auxílio de balança de precisão, avaliou-se o peso seco dos adultos emergidos (mg) (Baldin & Pereira 2010). O mesmo procedimento foi realizado para a geração seguinte.

Observando ainda os dados da geração F1 para a variável número de ovos total verificou-se que o genótipo BRS Pajeu se destacou por apresentar a maior média (252,13 ovos) entre os genótipos estudados.

Na avaliação da resistência dos genótipos de feijão-caupi sobre o desenvolvimento de C. maculatus foram utilizados os parâmetros número de ovos total, viabilidade de ovos (fertilidade), número de adultos emergidos, viabilidade da fase imatura, período médio de desenvolvimento (duração da fase imatura) e peso seco dos adultos.

Relacionando os resultados das duas gerações para a variável número de ovos total, verificou-se, que de uma forma em geral, o padrão de oviposição não sofreu grandes variações, com exceção do genótipo BR 17 Gurguéia, todos os outros genótipos foram mais ovipositados na segunda geração, esse fato, pode indicar um comportamento de adaptação dos insetos ao substrato alimentar disponível, observando que o genótipo IT85 F-2687 apresentou também as menores médias de número total de ovos total comparado aos outros genótipos.

A viabilidade de ovos foi calculada a partir do número de ovos viáveis em relação ao total de ovos. A viabilidade da fase imatura foi obtida mediante o total de insetos emergidos em relação ao número de ovos viáveis.

Para o cálculo do período médio de desenvolvimento - PMD (ovo-adulto) foi aplicada a fórmula utilizada por Barbosa et al.

(1999):

Esse mesmo genótipo (IT85 F-2687) já foi avaliado por Castro et al. (2013), que ao estudar efeitos de genótipos de feijão-caupi sobre C. maculatus em teste de confinamento, registraram-no como o menos ovipositado tanto em teste com chance de escolha como em confinamento, resultado semelhante ao observado neste trabalho.

PMD = número de insetos emergidos #dia de emergencia após infestação número de insetos emergidos

As médias dos tratamentos dos parâmetros avaliados foram analisados por meio da análise de variância (ANOVA). Primeiramente, todos os dados foram submetidos ao teste de Kolmogorov-Sminorv para verificar a normalidade e homogeneidade de variância. Os dados foram analisados através do Software Assistat 7.7 (Silva 2013).

Soares (2012) ao avaliar a resistência de genótipos de feijão-caupi Vigna unguiculata (L.) ao caruncho C. maculatus observou que a cultivar Itaim teve menor preferência para oviposição (10,37 ovos) resultado diferente do observado nesta pesquisa visto que o genótipo Itaim figurou entre o menor e o maior na média do número de ovos total. Em estudos semelhantes, Pessoa et al.

(1991) descreveram a cultivar BRS Caleamé como uma das mais

Após o teste de normalidade, os dados que não apresentaramse normais, como oviposição e peso dos insetos foram

Tabela 2. Valores médios para número de ovos total e viabilidade de ovos de Callosobruchus maculatus em diferentes genótipos de Vigna unguiculata em duas gerações (T = 30±2 ºC; UR = 55±10%; Fotofase = 12:12 h).

Nº de ovos total

Viabilidade de ovos (%)

F1

F2

F1

F2

BRS Epace 10

209,25 ab A

267,75 a A

95,26 a A

93,65 a A

Capela

170,88 ab A

198,75 a A

95,59 a A

91,38 a A

BRS Urubuquara

172,50 ab A

222,50 a A

96,17 a A

91,47 a A

252,13 a A

230,63 a A

95,81 a A

91,57 a A

153,88 ab A

217,13 a A

97,58 a A

95,10 a A

BRS Pajeu Itaim BRS Rouxinol

194,63 ab A

231,00 a A

96,23 a A

93,52 a A

Pingo de ouro

206,13 ab A

256,88 a A

95,36 a A

90,83 a A

BRS Corujinha

190,88 ab A

216,13 a A

95,96 a A

91,09 a A

113,13 b B

156,63 a A

97,27 a A

96,50 a A

206,75 ab A

173,63 a A

94,56 a A

92,43 a A

2,1458*

1,4478ns

1,3768ns

2,1684ns

19,76

18,17

4,95

5,90

IT85 F-2687 BR 17 Gurguéia F(tab) CV%

Não significativo através do teste F a 5% de probabilidade; ** Médias seguidas de mesma letra minúscula na coluna não diferem estatisticamente pelo teste de Tukey a 1% de probabilidade; Médias seguidas de mesma letra maiúscula nas linhas, para a mesma variável, não diferem estatisticamente pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade.

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Genótipo

Medeiros et al. (2017)

Resistência de genótipos de feijão-caupi [Vigna unguiculata (L.) Walp].…

preferidas para oviposição pelo adulto de C. maculatus, dentre 7 genótipos por eles estudados.

emergidos enquanto que o genótipo BRS Xiquexique apresentou a menor média de insetos emergidos.

Relacionando os resultados das duas gerações para a variável número de ovos total, verificou-se, que de uma forma em geral, o padrão de oviposição não sofreu grandes variações.

Soares (2012) verificou, na variável, número de insetos emergidos C. maculatus, que as cultivares comerciais BR 17 Gurguéia e a Itaim igualaram-se estatisticamente e apresentaram resistência moderada, resultado diferente do encontrado neste trabalho visto que o genótipo BR 17 Gurguéia figurou entre os que apresentaram as menores médias de adultos emergidos e o genótipo Itaim está entre os que apresentaram as maiores médias, diferindo estatisticamente nas duas gerações estudadas.

Em relação ao percentual de viabilidade de ovos de C. maculatus não houve diferenças estatísticas entre os genótipos de feijãocaupi estudados nem dentro e nem entre as gerações. Contudo, verificou-se uma variação de 94,56% a 97,58% na geração F1 e de 90,83% a 96,50% na geração F2, o que sugere a inexistência de fatores que poderiam ter dificultado a penetração das larvas, após a eclosão.

Silva-Filho & Falco (2014) afirmaram que esta constitui uma variável importante na determinação de resistência em vegetais do tipo antibiose, haja vista que a quantidade de insetos emergidos dos grãos ou das sementes está diretamente relacionada com a concentração de fatores inibidores de protease nos cotilédones.

Um aspecto importante nessa avaliação que merece ser ressaltado ocorreu com o genótipo BRS Pajeu, que se destacou como o material mais ovipositado, no entanto, está entre os que obtiveram os menores percentuais de ovos viáveis de C. maculatus nas duas gerações (95,81% e 91,57% respectivamente).

Em relação à variável percentual de viabilidade da fase imatura de C. maculatus houve diferença estatística entre os genótipos de feijão-caupi estudados dentro das gerações, porém não foram verificadas diferenças significativas entre as gerações.

Na Tabela 3, podem ser observados os dados referentes ao número de adultos emergido e à viabilidade da fase imatura.

Através dela pode-se observar que houve diferença estatística entre os genótipos de feijão-caupi estudados dentro das gerações, porém não foram verificadas diferenças estatísticas entre as gerações em relação à variável número de adultos emergidos de C. maculatus.

Na geração F1 os menores percentuais médios de viabilidade da fase imatura foram registrados para os genótipos Pingo de Ouro (26,86%), BR 17 Gurguéia (27,53%), BRS Pajeu (28,69%), BRS Urubuquara (35,30%), BRS Rouxinol (36,70%) e IT85 F-2687 (40,31%) que estatisticamente, foram considerados iguais para esta variável ao contrário do genótipo Itaim (69,54%) que apresentou o maior percentual médio de viabilidade da fase imatura.

Na geração F1 os genótipos IT85 F-2687 (42,88 adultos), BR 17 Gurguéia (47,25 adultos) e Pingo de ouro (49,00 adultos) apresentaram as menores médias de número de insetos emergidos indicando que possivelmente possuem resistência do tipo antibiose enquanto que o genótipo Capela (103,00 adultos) apresentou elevada emergência de insetos nesta geração, indicando suscetibilidade ao C. maculatus.

Na geração F2 os mesmos genótipos apresentaram os menores percentuais de viabilidade da fase imatura, enquanto que o genótipo Capela ao invés do genótipo Itaim apresentou maior percentual de viabilidade da fase imatura (61,17%).

Para Ofuya & Credland (1995), a baixa percentagem de emergência, resultante de uma pequena sobrevivência larval, reduzirá o número de descendentes que contribuiriam para o crescimento populacional de geração a geração.

Quando se analisam os dados para esta variável na geração F2 verificou-se que o genótipo BR 17 Gurguéia permaneceu com a menor média de número de insetos emergidos (42,25 adultos) e o genótipo Capela permaneceu com elevada emergência de insetos (103,25 adultos) igualando-se estatisticamente ao genótipo Itaim (106,25 adultos).

Verificou-se, portanto, que o genótipo BR 17 Gurguéia, apesar de ter apresentado mais de 90% de ovos viáveis de C. maculatus foi o que permitiu a menor emergência destes insetos nas duas gerações (47,25 e 42,25 indivíduos, respectivamente) e consequentemente, uma baixa viabilidade da fase imatura (27,53 e 29,31%).

Em estudo semelhante, Silva (2011) observou diferenças estatísticas entre os genótipos para a variável número de adultos emergidos de C. maculatus, destacando a cultivar BRS Guariba, como a que apresentou maior média de número de insetos

Tabela 3. Valores médios para número de adultos emergidos e viabilidade da fase imatura de Callosobruchus maculatus em diferentes genótipos de Vigna unguiculata em duas gerações (T = 30±2 ºC; UR = 55±10%; Fotofase = 12:12 h).

Genótipo

Viabilidade da fase imatura (%)

F2

F1

F2

BRS Epace 10

86,63 abc A

87,75 ab A

45,86 bc A

37,56 abc A

Capela

103,00 a A

103,25 a A

68,21 ab A

61,17 a A

BRS Urubuquara

56,00 cd A

59,25 cd A

35,30 c A

29,35 c A

BRS Pajeu

66,88 bcd A

64,13 bcd A

28,69 c A

35,23 c A

Itaim

96,00 ab A

106,25 a A

69,54 a A

59,89 ab A

BRS Rouxinol

62,25 bcd A

66,88 bc A

36,70 c A

35,42 c A

Pingo de ouro

49,00 d A

57,13 cd A

26,86 c A

26,78 c A

BRS Corujinha

66,88 bcd A

69,75 bc A

46,27 bc A

43,11 abc A

42,88 d A

52,75 cd A

40,31 c A

36,46 bc A

IT85 F-2687

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Nº de adultos emergidos F1

BR 17 Gurguéia

47,25 d A

42,25 d A

27,53 c A

29,31 c A

F(tab)

8,8703**

14,5129**

10,4478**

5,3957**

13,81

10,61

20,45

23,41

CV%

Não significativo através do teste F a 5% de probabilidade; ** Médias seguidas de mesma letra minúscula na coluna não diferem estatisticamente pelo teste de Tukey a 1% de probabilidade; Médias seguidas de mesma letra maiúscula nas linhas, para a mesma variável, não diferem estatisticamente pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade.

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C. maculatus emergidos em posturas efetuadas nas sementes de feijão-caupi. Com isso ao analisarmos os dados obtidos neste trabalho é possível que o genótipo BRS Urubuquara tenha resistência por antibiose.

A viabilidade da fase imatura reflete a mortalidade do inseto durante o seu período de desenvolvimento, portanto, tais resultados sugerem que o genótipo BR 17 Gurguéia seja inadequado para o desenvolvimento de C. maculatus, expressando resistência por antibiose e/ou não preferência para alimentação.

De acordo com Redden & Mcguire (1983), Lara (1991) e Jackai & Asante (2003), alguns dos parâmetros que podem caracterizar a ocorrência de resistência são: menor número de posturas, baixa viabilidade da fase de ovo-adulto, emergência reduzida dos adultos, prolongamento do período de desenvolvimento, menor consumo e menor peso dos insetos. Enquanto a redução na oviposição e na alimentação está comumente relacionada a nãopreferência (antixenose), as demais alterações no desempenho biológico costumam estar relacionadas à antibiose.

Segundo Lara (1991) e Barreto & Quinderé (2000), nem sempre os genótipos mais ovipositados são os mais suscetíveis, porque poderão existir outros fatores, como causas morfológicas que dificultem a penetração das larvas devido à dureza do grão e/ ou causas químicas, que provoquem a morte de larvas recémeclodidas. Dessa forma, um genótipo muito ovipositado pode ainda revelar-se resistente.

Os dados referentes ao período médio de desenvolvimento (ovoadulto), podem ser observados na Tabela 4, estes, variaram de 23,18 dias (genótipo IT85 F-2687) a 25,92 dias (genótipo BRS Urubuquara) na geração F1, correspondendo a 2,74 dias de diferença e de 23,16 dias (genótipos BRS Corujinha e IT85 F-2687) a 26,75 dias (genótipo BRS Urubuquara) na geração F2, correspondendo a 3,59 dias de diferença.

Peso seco dos adultos. O peso seco dos adultos de C. maculatus sofreu alteração em relação aos genótipos oferecidos como substrato alimentar, no entanto entre as gerações o peso não apresentou efeito dos tratamentos (Tabela 5).

A média de peso seco de adultos foi verificada no genótipo BR 17 Gurguéia nas duas gerações (0,0105 na geração F1 e 0,0106 na geração F2), destacando-se como o menos favorável ao desenvolvimento do inseto, a maior média para peso foi do genótipo Itaim (0,0149 na geração F1 e 0,0169 na geração F2) destacando-se como o mais favorável ao desenvolvimento do mesmo.

Carvalho et al. (2011) encontraram diferenças semelhantes ao constatar que os maiores períodos de desenvolvimento ocorreram nos genótipos BRS Patativa (25,97 dias) e BRS Paraguaçu (25,93 dias) e o menor período de desenvolvimento foi encontrado no genótipo BRS 17 Gurguéia (23,5 dias), correspondendo a uma diferença de 2,47 dias.

O peso seco médio do inseto adulto representa uma variável que expressa forte indício de resistência da semente de feijão-caupi às pragas, partindo do princípio de que insetos subnutridos ocorrem devido à ação de inibidores de proteinases que levam a uma deficiência proteica e consequente subnutrição dos insetos (Silva-Filho & Falco 2014).

Nas gerações F1 e F2, o genótipo BRS Urubuquara apresentou a maior média de PMD, caracterizando um aumento no PMD do inseto, que pode ser um indício de antibiose embora não se conheça as substâncias químicas responsáveis presentes nos grãos de feijão-caupi. De forma contrária, IT85 F-2687 induziu a menores médias para o período de desenvolvimento nas duas gerações estudadas, indicando favorecer positivamente a biologia de C. maculatus.

Diferenças relacionadas ao peso encontradas nos tratamentos podem ser explicadas pela qualidade do alimento, que influencia no crescimento e desenvolvimento dos insetos (Klein & Kogan 1974), afetando a taxa de crescimento, o tempo de desenvolvimento, peso do inseto e sobrevivência, bem como a fecundidade, longevidade, movimentação e capacidade de competição de adultos (Parra 1991).

Embora os gradientes de oviposição sobre os genótipos sejam importantes, a viabilidade e a duração da fase imatura foram consideradas por Redden & Mcguire (1983), os parâmetros mais importantes na avaliação da resistência de grãos de feijão-caupi a C. maculatus.

O genótipo BR 17 Gurguéia destacou-se entre todos os parâmetros avaliados com menor emergência de adultos, menor viabilidade da fase imatura e menor peso seco dos insetos, indicando ser portador de resistência por antibiose a C. maculatus.

Araújo & Watt (1988) consideraram que a resistência do tipo antibiose foi caracterizada, sobretudo, pelo alongamento do período de ovo a adulto e pela redução do número de adultos de

Tabela 4. Valores médios para período médio de desenvolvimento (ovo-adulto) de Callosobruchus maculatus em diferentes genótipos de Vigna unguiculata nas gerações F1 e F2 (T = 30±2 ºC; UR = 55±10%; Fotofase = 12:12 h).

Período Médio de Desenvolvimento (dias) F1

F2

BRS Epace 10

25,10 abc A

24,86 bc A

Capela

25,34 abc A

25,43 b A

BRS Urubuquara

25,92 a B

26,75 a A

BRS Pajeu

25,55 ab A

25,67 ab A

Itaim

24,57 bc A

24,21 cd A

BRS Rouxinol

25,21 abc A

25,38 b A

Pingo de ouro

25,57 ab A

25,22 bc A

BRS Corujinha

24,12 cd A

23,16 d A

IT85 F-2687

23,18 d A

23,16 d A

BR 17 Gurguéia

25,02 abc A

23,51 b A

F(tab)

8,7515**

20,3280**

CV %

3,11

2,85

Não significativo através do teste F a 5% de probabilidade; ** Médias seguidas de mesma letra minúscula na coluna não diferem estatisticamente pelo teste de Tukey a 1% de probabilidade; Médias seguidas de mesma letra maiúscula nas linhas, para a mesma variável, não diferem estatisticamente pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade.

ns

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Tratamentos

Medeiros et al. (2017)

Resistência de genótipos de feijão-caupi [Vigna unguiculata (L.) Walp].…

Tabela 5. Valores médios do peso seco de Callosobruchus maculatus em diferentes genótipos de Vigna unguiculata nas gerações F1 e F2 (T = 30±2 ºC; UR = 55±10%; Fotofase = 12:12 h).

Peso seco (mg)

Tratamentos

F1

F2

BRS Epace 10

0,0143 ab A

0,0146 ab A

Capela

0,0129 abc A

0,0133 abcd A

BRS Urubuquara

0,0142 ab A

0,0127 bcd A

BRS Pajeu

0,0127 abc A

0,0135 abc A

0,0149 a A

0,0161 a A

Itaim BRS Rouxinol

0,0126 abc A

0,0116 cd A

Pingo de ouro

0,0115 bc A

0,0121 bcd A

BRS Corujinha

0,0123 abc A

0,0129 bcd A

IT85 F-2687

0,0117 abc A

0,0117 bcd A

BR 17 Gurguéia

0,0105 c A

0,0106 d A

F(tab)

4,0895**

6,5574**

CV %

5,27

4,80

Não significativo através do teste F a 5% de probabilidade; ** Médias seguidas de mesma letra minúscula na coluna não diferem estatisticamente pelo teste de Tukey a 1% de probabilidade; Médias seguidas de mesma letra maiúscula nas linhas, para a mesma variável, não diferem estatisticamente pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade.

ns

Opostamente, pela análise dos mesmos parâmetros, os genótipos Itaim e Capela podem ser caracterizados como suscetíveis, pois apresentaram elevada oviposição e alta viabilidade dos ovos, com consequente grande emergência de insetos adultos além de maior peso seco médio de insetos adultos.

Analisando todos os parâmetros avaliados em conjunto, pode-se concluir que, o genótipo IT85 F2687 apresenta resistência do tipo não-preferência para oviposição a C. maculatus, os genótipos BR 17 Gurguéia e BRS Urubuquara apresentam resistência do tipo antibiose em relação à C. maculatus, já os genótipos Capela e Itaim são suscetíveis a C. maculatus.

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REFERÊNCIAS Almeida, F.D.A., S.A.D. Almeida, N.R.D. Santos, J.P. Gomes & M.E. Araújo, 2005. Efeitos de extratos alcoólicos de plantas sobre o caruncho do feijão Vigna (Callosobruchus maculatus). Revista Brasileira de Engenharia Agrícola e Ambiental, 9: 585-590. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/ S1415-43662005000400023.

Araújo, J.P.P. & E.E. Watt, 1998. O caupi no Brasil. Brasília, EMBRAPA – CNPAF, 722 p.

Arruda, F.P. & J.L. Batista, 1998. Efeito de óleos vegetais e de cultivares de feijão-caupi na infestação do caruncho (Callosobruchus maculatus (Fabr., 1775) (Coleoptera: Bruchidae). Revista Caatinga, Mossoró, 11: 53-57.

Baldin, E.L.L. & J.M. Pereira, 2010. Resistência de genótipos de feijoeiro a Zabrotes subfasciatus (Bohemann, 1833) (Coleoptera: Bruchidae). Revista Ciência e Agrotecnologia, 34: 1507-1513. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/S141370542010000600022.

Barbosa, F.R., M.Yokoyama, P.A.A. Pereira & F.J. P. Zimmermann, 1999. Efeito da proteína arcelina na biologia de Zabrotes subfasciatus (Boheman, 1833), em feijoeiro.

Pesquisa Agropecuária Brasileira, 34: 1805-1810. DOI: https://doi.org/10.1590/s0100-204x1999001000006.

Barreto, P.D. & M.A.W. Quinderé, 2000. Resistência de genótipos de caupi ao caruncho. Pesquisa Agropecuária Brasileira, 35: 779-785. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/S0100204X2000000400015.

Carvalho, R.O., A.C.S. Lima & J.M.A. Alves, 2011. Resistência de genótipos de feijão-caupi ao Callosobruchus maculatus (Fabr.) (Coleoptera: Bruchidae). Revista Agro@mbiente On-line, 5: 50-56. DOI: http://dx.doi.org/10.18227/19828470ragro.v5i1.428.

Castro, M.J. P., E.L.L. Baldin, P.L Cruz, C.M.D. Souza & P.H.S.D. Silva, 2013. Characterization of cowpea genotype resistance to Callosobruchus maculatus. Pesquisa Agropecuária.

Brasileira, 48: 1201-1209. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/ S0100-204X2013000900003.

Costa, N.P. & A.L. Boiça Júnior, 2004. Efeito de genótipos de caupi, Vigna unguiculata (L.) Walp., sobre o desenvolvimento de Callosobruchus maculatus (Fabricius) (Coleoptera: Bruchidae). Neotropical Entomology, 33: 77-83. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/S1519-566X2004000100014.

Fatokun, C.A., S.A Tarawali, B.B. Singh, P.M. Kormawa & M. Tamo (Eds.). 2002. Challenges and opportunities for enchancing sustainable cowpea production. In: Proceedings of the World Cowpea Conference III held at the International Institute of Tropical Agriculture (IITA), Ibadan, Nigeria, 4-8.

Freire Filho, F.R., V.Q. Ribeiro, P.D. Barreto & A.A. Santos, 2005.

Melhoramento genético, p. 29-92. In: Freire Filho, F.R., J.A.A. Lima, J. A. de A. & Ribeiro, V. Q. (Ed.). Feijão–caupi: avanços tecnológicos. Brasília, DF: Embrapa Informação Tecnológica, 519 p.

Freire Filho, F.R., V.Q. Ribeiro, P.D. Barreto & C.A.F, Santos, 2006. Melhoramento genético de caupi (Vigna unguiculata (L.) WALP.) na região do nordeste. In: Recursos Genéticos e Melhoramento de Plantas para o Nordeste Brasileiro.

Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária, EMBRAPA, 30 p. Disponível em: <http://ainfo.cnptia.embrapa.br/digital/ bitstream/item/98249/1/LVcaupinordeste.pdf>. [Acesso em 18.x.2014] Gallo, D., O. Nakano, S.S. Neto, R.P.L. Carvalho, G.C. Batista, E.B. Filho, J.R.P. Parra, R.A. Zucchi, S.B. Alves & J.D. Vendramim, 2002. Entomologia agrícola. Piracicaba: FEALQ, 920 p.

Jackai, L.E.N. & S.K.A. Asante, 2003. A case for the standardization of protocols used in screening cowpea, Vigna unguiculata for resistance to Callosobruchus maculatus (Fabricius) (Coleoptera: Bruchidae). Journal of Stored Products Research, 39: 251-263. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/ S0022-474X(01)00058-3.

Lara, F.M., 1991. Princípio de resistência de Plantas a insetos. 2. ed. São Paulo: Ícone, 336 p.

Klein, I. & M. Kogan, 1974. Analysis of food intake, utilization and growth in phytophagous insects - a computer program.

Annals of the Entomological Society of America, Lanham, 67: 295-297. DOI: http://dx.doi.org/10.1093/aesa/67.2.295a.

Ofuya, T.I. & P.F. Credlandt, 1995. Responses of Three Populations of the Seed Beetle, Callosobruchus maculatus (F.) (Coleoptera: Bruchidae), to Seed Resistance in e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

Selected Varieties of Cowpea, Vigna unguiculata (L.) Walp. Journal of Stored Products Research, 31: 17-27. DOI: http://dx.doi.org/doi:10.1016/0022-474X(95)91807-D. Parra, J.R.P., 1991. Consumo e utilização de alimentos por insetos, p. 9-65. In: Panizzi, A.R. & J. R. P. Parra, Ecologia nutricional de insetos e suas implicações no manejo de pragas. São Paulo: Manole, 360 p.

Pessoa, G. P., J.V. Barros & P. Oliveira, 1991. Avaliação da resistência de cultivares de caupi (Vigna unguiculata (L.) Walp.) a Callosobruchus maculatus em confinamento em laboratório. Anais Sociedade Entomológica Brasil, 22: 259266.

Redden, R.J. & J. Mcguire, 1983. The genetic evaluation of bruchid resistance in seed of cowpea. Australian Journal of Agricultural Research, 34: 707-715. DOI: http://dx.doi.org/10.1071/AR9830707.

Silva, S.Z., 2011. Resistência e qualidade tecnológica de cultivares de feijão-caupi (Vigna unguiculata (L.) Walp.) a Callosobruchus maculatus (Fabr.) (Coleoptera: Bruchidae).

Dissertação (Mestrado em Engenharia Agrícola/Sistemas Agroindustriais)-Universidade Estadual do Oeste do Paraná, Cascavel, 80 f.

EntomoBrasilis 10 (1): 19-25

Silva, F.A.S., 2013. Assistat 7.7. UFCG, Campina Grande.

Disponível em: <http://www.assistat.com>.

Silva-Filho, M.C. & M.C. Falco, 2014. Interação planta-inseto: adaptação dos insetos aos inibidores de proteases produzidos pelas plantas. Biotecnologia Ciência & Desenvolvimento – Pesquisa.

Disponível em: <http://webcache. googleusercontent.com/search?q=cache:pRGvCXmGBkEJ: cultivar.com.br/revista/bio12/interacao.pdf+&cd=4&hl=ptBR&ct=clnk&gl=br>. [Acesso em 08.ii. 2015].

Soares, L.L.L., 2012. Avaliação da resistência de genótipos de feijão-caupi Vigna unguiculata (L.) Walp. ao caruncho Callosobruchus maculatus (Fabr.) (Coleoptera: Chrysomelidae). Dissertação (Mestrado em Agronomia/ Produção vegetal)-Universidade Federal do Piauí, Teresina, 64 f.

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Suggestion citation:

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Medeiros, W.R., J.D.C. Silva, P.R.R. Silva, J.E. Girão Filho, L.E.M. Padua & S.M. de França, 2017. Resistência de genótipos de feijão-caupi [Vigna unguiculata (L.) Walp.] ao Ataque do Caruncho Callosobruchus maculatus (Fabr.) (Coleoptera: Chrysomelidae). EntomoBrasilis, 10 (1): 19-25.

Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.650

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.666 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

General Entomology/Entomologia Geral

Seletividade de inseticidas reguladores de crescimento e botânico no parasitismo de três espécies de Trichogramma em ovos de Duponchelia fovealis Zeller (Lepidoptera: Crambidae) Renata Rodrigues, Luana Isabel Jaras, Alex Sandro Poltronieri, Ida Chapaval Pimentel & Maria Aparecida Cassilha Zawadneak Universidade Federal do Paraná, Departamento de Patologia Básica.

EntomoBrasilis 10 (1): 26-32 (2017) Resumo. A mariposa Duponchelia fovealis Zeller (Lepidoptera: Crambidae) é uma espécie exótica que se tornou praga-chave do morangueiro no Brasil, causando severos danos nas folhas e frutos. Dentre os grupos químicos que são promissores para o controle da praga, pela seletividade aos inimigos naturais e menor toxicidade, destacam-se os inseticidas reguladores de crescimento de insetos e os inseticidas botânicos. Assim, visando contribuir com a elaboração de estratégias de manejo da praga, o objetivo deste trabalho foi avaliar em laboratório o efeito de cinco inseticidas reguladores de crescimento e um botânico sobre o parasitismo e emergência de três espécies de Trichogramma em ovos de D. fovealis.

Os inseticidas testados foram formulados a partir de diflubezuron, lufenuron, pyriproxyfen, methoxyfenozide, tebufenozide e azadirachtin. Ovos de D. fovealis foram imersos por cinco segundos em uma das caldas químicas e, após 1 hora, oferecidos ao parasitismo de Trichogramma galloi Zucchi, Trichogramma exiguum Pinto & Platner, ou Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner. Foi avaliada a ação dos inseticidas sobre o parasitismo e a emergência da geração F1, sendo os produtos classificados quanto a sua toxicidade conforme índices propostos pela IOBC/WPRS. Os inseticidas afetaram de modo distinto o parasitismo e a emergência dos parasitoides, indicando uma tolerância diferenciada entre as três espécies de Trichogramma. Os inseticidas foram classificados como inócuos ou levemente nocivos para as três espécies avaliadas. Entretanto, lufenuron foi moderadamente nocivo para T. galloi, causando a maior redução no parasitismo deste parasitoide.

Palavras-chave: Controle biológico; “European pepper moth”; Fragaria × ananassa; Trichogrammatidae.

Selectivity of growth regulators and botanical insecticides in the parasitism of three Trichogramma species on eggs of Duponchelia fovealis Zeller (Lepidoptera: Crambidae) Abstract. Duponchelia fovealis Zeller (Lepidoptera: Crambidae) is an exotic moth species which has become a key pest of strawberries in Brazil, causing severe damage in leaves and fruits. Insect growth regulators and botanical insecticides are promising chemical groups to control this pest due to their selectivity to natural enemies and to their lower toxicity. The objective of this study was to evaluate the effect of five insect growth regulators and one botanical insecticide on the parasitism and emergence of three Trichogramma species on eggs of D. fovealis in the laboratory, in order to develop pest management strategies. The insecticides utilized in the tests were formulated from Diflubenzuron, Lufenuron, Pyriproxyfen, Methoxyfenozide, Tebufenozide, and Azadirachtin. D. fovealis eggs were immersed for five seconds in each of the chemical mixtures and after onehour were offered to Trichogramma galloi Zucchi, Trichogramma exiguum Pinto & Platner,or Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner for parasitism. The insecticides were tested for their action on the parasitism and emergence of the F1 generation; the chemicals were then classified for their toxicity according to indices proposed by IOBC/WPRS. The insecticides affected parasitism and emergence differently, indicating different tolerances among the three Trichogramma species, and were classified as innocuous or slightly harmful to the three species under evaluation.

However, lufenuron was moderately harmful to T. galloi and caused the highest reduction in parasitism by the parasitoid.

Keywords: Biological control; European pepper moth; Fragaria × ananassa; Trichogrammatidae.

mariposa Duponchelia fovealis (Zeller) (Lepidoptera: Crambidae) tornou-se uma importante praga do morangueiro na Europa e Ásia (Franco & Baptista 2010; Bonsignore & Vacante 2010; Efil et al. 2014; CABI 2016). Seu registro na América do Sul ocorreu em áreas de morangueiro no Brasil (Zawadneak et al. 2011, 2016), com sua rápida dispersão para importantes regiões produtoras do País (Zawadneak et al. 2011, 2014; Fornazier et al. 2011; Souza et al. 2013). As larvas atacam folhas, flores, coroa e morangos (Efil et al.

2014; Zawadneak et al. 2016). As perfurações feitas na coroa comprometem a circulação de nutrientes e favorece a entrada de fitopatógenos (Zawadneak et al. 2014). Além disso, a alimentação foliar prejudica a fotossíntese, a produção e a qualidade dos morangos. As plantas atacadas ficam debilitadas e morrem (Zawadneak et al. 2015, 2016).

Por ser uma espécie exótica, não existem estudos sobre métodos de controle para D. fovealis em condições brasileiras (Zawadneak

Edited by:



Anderson Gonçalves da Silva

Maria Aparecida Cassilha Zawadneak  mazawa@ufpr.br  http://orcid.org/0000-0003-0004-5623

Article History: Received: 20.xi.2016 Accepted: 23.i.2017

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq)

Seletividade de inseticidas reguladores de crescimento e botânico no…

et al. 2015, 2016). Neste contexto, o uso indiscriminado de produtos químicos para controle de D. fovealis pode estar causando contaminação ambiental e humana, aumento de resíduos em morangos e efeitos deletérios sobre organismos nãoalvos. Deste modo, há a necessidade de se avaliar estratégias que possibilitem implementar um programa de Manejo Integrado de Pragas (MIP) para D. fovealis, sendo o controle biológico uma ferramenta a ser priorizada (Matyjaszcyk 2015).

O controle biológico pode desempenhar um importante papel no manejo de D. fovealis (Zawadneak et al. 2016), com relatos de micro-organismos, ácaros e insetos atacando ovos e larvas (Zawadneak et al. 2015). Entre os insetos reportados atacando D. fovealis estão Atheta coriaria Kraatz (Coleoptera: Staphylinidae) (Brambila & Stocks 2010), Trichogramma cacoeciae Marchal, Trichogramma brassicae Bezdenko (Zimmermann 2004) e Cotesia sp. (Hymenoptera: Braconidae) (Zawadneak et al.

2015).

Neste contexto, fêmeas de D. fovealis ovipositam em qualquer parte do morangueiro, com destaque para as folhas (Zawadneak et al. 2015). Essa exposição dos ovos pode favorecer a ação de parasitoides do gênero Trichogramma que identificam seus hospedeiros por meio de estímulos físicos como cor, tamanho, forma, som e vibração (Vinson 1985). O gênero Trichogramma destaca-se como o mais utilizado no controle biológico de lepidópteros-praga (Parra & Zucchi 2004), sendo amplamente produzido e comercializado (Nava et al. 2007) para liberações inoculativas ou inundativas. Entretanto, o sucesso deste método de controle para D. fovealis é dependente de condições bióticas e abióticas favoráveis ao Trichogramma, além de estratégias que preservem estes organismos benéficos, como o uso de inseticidas seletivos (Nicholls et al. 2007).

Deste modo, a interação do gênero Trichogramma e inseticidas seletivos pode proporcionar um controle eficiente de D. fovealis (Zimmermann 2004). Dentre os grupos químicos seletivos, estão os inseticidas reguladores de crescimento (IRC) (Silva et al. 1988) e botânicos como os inseticidas formulados a partir de extratos vegetais (Silva & Bueno 2015), como o Nim (Azadirachta indica A. Juss., Meliaceae). Entretanto, para o emprego de diferentes métodos de controle em interação, como estratégia em um programa de MIP em morangueiros é necessária a avaliação do efeito destes inseticidas sobre parâmetros biológicos do parasitoide (Faleiro et al. 1995; Reis et al. 1998; Santos et al.

2006).

Neste contexto, diante da inexistência de informações sobre a ação de inseticidas sobre o parasitismo de Trichogramma em ovos de D. fovealis, a presente pesquisa avaliou o efeito de cinco IRC e um inseticida botânico formulado a partir de azadiractina (Azamax®EC) sobre o parasitismo e emergência de três espécies de Trichogramma (Trichogramma galloi Zucchi, Trichogramma exiguum Pinto & Platner, ou Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner) em ovos de D. fovealis.

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MATERIAL E MÉTODOS Criação de D. fovealis. A metodologia utilizada para desenvolvimento e multiplicação de D. fovealis foi desenvolvida no Laboratório de entomologia agrícola Prof. Ângelo Moreira da Costa Lima, UFPR, Curitiba, PR. Foram utilizados ovos de 24 h de idade, obtidos da criação de D. fovealis. A criação foi iniciada a partir de insetos coletados em área de morangueiro no Município de São José dos Pinhais, PR (25°37’S; 49°04’O).

A espécie D. fovealis foi identificada pela Dra. M. Alma Solis (United States Department of Agriculture, Agricultural Research Service, Systematic Entomology Laboratory, Washington, D.C., EUA). Os adultos foram mantidos em gaiolas plásticas (17 × 15 cm) revestidas com papel toalha para substrato de oviposição.

Diariamente esse papel foi substituído e os ovos transferidos para placas de Petri (90 × 15 mm) até a emergência das larvas,

Rodrigues et al. (2017)

que foram alimentadas com dieta artificial (Greene et al. 1976).

As pupas foram mantidas em placas de Petri com um algodão umedecido até a emergência dos adultos. A criação foi mantida em condições controladas (25 ± 2 ºC, Umidade Relativa (UR) de 70 ± 10% e fotoperíodo de 14 h de luz: 10 h de escuro.

Criação de Trichogramma. Foram utilizadas fêmeas com até 24 h de idade de T. galloi, T. exiguum e T. atopovirilia.

Estas espécies foram empregadas devido a disponibilidade em laboratório, pois não há registro de parasitismo de ovos de D. fovealis por Trichogramma em condições de campo. As espécies de Trichogramma foram mantidas em tubos de vidro (1,0 × 10 cm), na mesma temperatura do seu hospedeiro Mythimna sequax (Franclemont) (Lepidoptera: Noctuidae). A cada dois dias, aproximadamente 100 ovos de M. sequax eram ofertados ao parasitismo. Os adultos dos parasitoides foram alimentados com mel puro distribuído em filetes no interior do tubo de vidro (Cañete & Foerster 2003).

A criação de M. sequax foi mantida em temperatura de 20 ± 1°C, fotofase de 12 horas e umidade relativa de 70 ± 10%. As larvas recém-eclodidas foram colocadas em copos plásticos de 5 × 4 cm contendo dieta artificial (Marchioro & Foerster 2012) onde permaneceram até o 4° ínstar e posteriormente foram individualizadas em tubos de vidro de 2 × 8 cm até a fase de pupa. Os adultos foram liberados em gaiolas (45 × 30 × 22 cm) e alimentados com mel a 10% e água. Tiras de papel de seda, sanfonadas, foram fornecidas para oviposição. Os ovos foram coletados diariamente, sendo utilizados para manutenção da população e para criação das espécies de Trichogramma.

Inseticidas. Foram utilizados cinco inseticidas reguladores de crescimento e um botânico. Os inseticidas e concentrações utilizadas estão descritos na Tabela 1. Como não há recomendação de produtos para controle de D. fovealis no Brasil, as concentrações utilizadas foram baseadas em recomendações do Ministério da Agricultura Pecuária e Abastecimento (MAPA) para outros lepidópteros praga (AGROFIT 2016) (Tabela 1).

Os inseticidas utilizados neste trabalho foram empregados por apresentaram seletividade a insetos benéficos, além de nortear futuros estudos que viabilizem seu registro pelo MAPA para Culturas de Suporte Fitossanitário Insuficiente (CSFI), como o morangueiro, onde existe a falta ou número reduzido de agrotóxicos registrados, comprometendo o atendimento das demandas fitossanitárias (Brasil 2014).

Bioensaio. O bioensaio foi conduzido em delineamento inteiramente casualizado, com sete tratamentos (seis inseticidas + controle) em cinco repetições. Cada tubo com ovos tratados foi considerado uma repetição. Foi avaliado o parasitismo e emergência dos parasitoides. Para isso, com o auxílio de um microscópio estereoscópio (Stemi 2000-C, Zeiss®) foram cortadas tiras de papel toalha com 10 ovos de D. fovealis. Optouse por disponibilizar 10 ovos por parasitoide devido a inexistência de informações sobre a relação adequada entre o número de ovos de D. fovealis e os parasitoides e em estudos onde verificou-se que uma fêmea de T. atopovirilia individualizada parasita em média oito ovos/dia (Paron et al. 1998).

As tiras de papel contendo os ovos foram imersas em cada uma das soluções inseticidas e controle (água destilada) por cinco segundos e mantidas por uma hora em condições ambiente para secagem do resíduo (Vianna et al. 2009). Posteriormente, foram acondicionadas em tubo de vidro (8 × 2 cm) onde foi liberada uma fêmea do parasitoide (T. atopovirilia ou T. galloi ou T. exiguum). Após o confinamento dos parasitoides os tubos foram vedados com parafilme e mantidos a 25 ± 2 ºC, UR: 60 ± 10% e fotofase de 14h. Após 24 h os parasitoides foram retirados e os ovos mantidos nas mesmas condições controladas.

Diariamente os ovos foram vistoriados para verificar o parasitismo e a emergência. Após a emergência dos adultos, e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 10 (1): 26-32

Tabela 1. Nome comercial, ingrediente ativo e concentração empregada de cinco inseticidas reguladores de crescimento e um inseticida botânico para avaliação de parasitismo de três espécies de Trichogramma em ovos de Duponchelia fovealis (Lepidoptera: Crambidae).

Nome Comercial

Concentração2

Recomendação

Diflubenzuron

50 mL / 100 L água

Phyllocnistis citrella Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae)

Match 50 SC®

Lufenuron

100 mL/ 100 L água

Tiger 100 SC®

Pyriproxyfen

100 mL/ 100 L água

Micromite 240 SC®

I.A.¹

Methoxyfenozide

50 mL / 100 L água

Mimic 240 SC®

Tebufenozide

100 mL / 100 L água

Azamax®

Azadirachtin

250 mL/ 100 L água

Intrepid 240 SC®

Grapholita molesta (Busck) (Lepidoptera: Tortricidae) Tuta absoluta (Meyrick) (Lepidoptera: Gelechiidae)

¹Ingrediente ativo; 2Concentrações recomendadas para utilização no campo; Fonte: AGROFIT (2016)

foram avaliados o percentual de parasitismo (número de ovos parasitados/fêmea), percentual de emergência (número de ovos com orifício de saída / número de ovos parasitados) e a redução no parasitismo. A redução no parasitismo (RP) foi comparada com o controle por meio da fórmula: RP = (1 - Rt / Rc) × 100, em que RP é o percentual de redução no parasitismo, Rt é o valor do parasitismo médio, para cada inseticida e Rc é o parasitismo médio observado para o tratamento controle (Hassan 1997; Potrich et al. 2015). Baseando-se nestes resultados os inseticidas foram classificados, segundo os índices propostos pela IOBC/ WPRS, em: 1, inócuo (≤30%); 2, levemente nocivo (31-79%); 3, moderadamente nocivo (80-99%), e 4, nocivo (≥ 99%) (Manzoni et al. 2007).

Análise dos dados. Os dados do parasitismo e emergência foram submetidos ao teste de normalidade de Shapiro-Wilk e quando necessário aplicou-se a transformação de dados arcsen (√×/100) (Haddad & Vendramin 2000). Sendo verificada a normalidade dos dados empregou-se a ANOVA e a médias foram comparadas pelo teste de Tukey (p = 0,05). O programa estatístico utilizado foi o software ASSISTAT versão 7.7 (Silva & Azevedo 2002).

RESULTADOS E DISCUSSÃO Os inseticidas afetaram o parasitismo das espécies de Trichogramma. Para T. atopovirilia os inseticidas formulados a partir de azadirachtin, pyriproxyfen e lufenuron causaram as menores taxas de parasitismo, se diferenciando do controle (F = 9,71; g.l.= 6, 28; p < 0,0001) (Tabela 2). A espécie T. galloi teve seu parasitismo afetado pelos inseticidas, com exceção de methoxyfenozide (F = 29,67; g.l.= 6, 28; p < 0,0001) e para T. exiguum apenas pyriproxyfen afetou o parasitismo, causando uma redução de 63,9% (F = 5,58; g.l. = 6,28; p = 0,0006) (Tabela 2).

A redução no parasitismo de T. galloi e T. atopovirilia pode ser devido a capacidade dos parasitoides em identificar hospedeiros

apropriados (Potrich et al. 2015). Azadirachtin compromete a qualidade do ovo pela desintegração do córion, afeta a formação do embrião e dos grânulos do vitelo (Correia et al. 2013).

Azadirachtin reduziu o parasitismo de T. galloi, Trichogramma pretiosum Riley e Trichogramma papilionis Nagarkatti em ovos de Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae), Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) e Corcyra cephalonica (Stainton) (Lepidoptera: Pyralidae), respectivamente (Broglio-Micheletti et al. 2006; Correia 2012; Sidi et al. 2013). Azadirachtin também afetou parâmetros biológicos de Trichogramma cacoeciae Marchal, como a redução da taxa intrínseca de crescimento (rm) e o tempo de desenvolvimento (T) (Saber et al. 2004). Além disso, azadirachtin é o único pesticida avaliado neste trabalho que possui ação repelente reportada para Trichogramma (Gonçalves-Gervásio & Vendramin 2004; Luckmann et al. 2014). Nesse sentido, é possível que a redução no parasitismo das espécies de Trichogramma também possa ser atribuída a ação repelente.

O inseticida à base de pyriproxyfen reduziu o parasitismo das três espécies de Trichogramma. O uso de pyriproxyfen em interação com inimigos naturais tem se mostrado promissor com predadores (Nagai 1990; Delbeke et al. 1997; Medina et al.

2003). Entretanto, seu uso associado a parasitoides pode afetar o parasitismo (Hoddle et al. 2001; Carvalho et al. 2010; Beloti et al. 2015).

Lufenuron reduziu o parasitismo de T. galloi e T. atopovirilia em ovos de D. fovealis. Segundo Vianna et al. (2009), lufenuron possui baixa toxicidade ao parasitoide, não prejudicando o parasitismo de T. pretiosum (Carvalho et al. 2002) e Trichogramma chilonis Ishii (Hussain et al. 2012). Nesse contexto é possível que a concentração empregada tenha afetado o parasitismo, pois concentrações inferiores às utilizadas neste trabalho não comprometeram o parasitismo de T. pretiosum (Pratissoli et al. 2004).

Tabela 2. Parasitismo de três espécies de Trichogramma sobre ovos de Duponchelia fovealis (Lepidoptera: Crambidae) tratados com diferentes inseticidas.

Parasitismo (%) T. atopovirilia

T. galloi

T. exiguum

74,0 ± 9,00 aA*

63,0 ± 1,70 aA

61,0 ±5,60 aA

Azadirachtin

15,0 ± 1,76 cB

37,0 ± 4,40 bA

48,0 ± 5,50 abA

Pyriproxyfen

21,2 ± 2,00 cB

34,0 ± 2,29 bA

22,0 ± 4,10 bB

Diflubenzuron

65,0 ± 7,42 abA

44,0 ± 5,10 bA

66,0 ± 6,80 aA

Tebufenozide

62,0 ± 8,89 abA

42,0 ± 6,00 bA

40,0 ± 2,70 abA

Lufenuron

41,0 ± 7,31 bcA

8,0 ± 1,00 cB

46,0 ± 6,40 abA

Methoxyfenozide

54,0 ± 9,54 abA

71,0 ± 2,60 aA

48,0 ± 9,20 abA

Controle

*Médias ± EP seguidas pela mesma letra minúscula na coluna e maiúscula na linha não diferem entre si pelo teste de Tukey (p = 0,05).

e-ISSN 1983-0572

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Tratamentos

Rodrigues et al. (2017)

Seletividade de inseticidas reguladores de crescimento e botânico no…

As espécies de Trichogramma tiveram um parasitismo diferenciado na presença do mesmo inseticida (Tabela 2). Houve um parasitismo similar entre as espécies quando expostas aos princípios ativos diflubenzuron, tebufenozide e methoxyfenozide, ocorrendo diferenças no parasitismo quando os insetos foram expostos a azadirachtin (F = 15,80; g.l.= 2,12; p = 0,003), pyriproxyfen (F = 5,38; g.l. = 2,12; p < 0,05) e lufenuron (F = 2,35; g.l.= 2,12; p = 0,008). A variação no parasitismo das espécies de Trichogramma expostas a um mesmo inseticida pode estar associada a diferentes níveis de tolerância das espécies aos inseticidas. A tolerância diferenciada pode ocorrer entre espécies de Trichogramma ou mesmo entre linhagens de uma mesma espécie (Wu & Miyata 2005; Vianna et al. 2009; Almeida et al. 2010; Wang et al. 2013). Além disso, a formulação e a concentração do produto também podem afetam o parasitismo (Pratissoli et al. 2004).

O inseticida à base de lufenuron foi classificado como moderadamente nocivo para T. galloi e os demais foram inócuos ou levemente nocivos para as outras espécies de Trichogramma (Tabela 3). Entre as espécies, a classe diferenciada do mesmo inseticida indicou diferentes níveis de tolerância, sendo T. atopovirilia e T. exiguum mais tolerantes aos inseticidas em relação a T. galloi (Tabela 3).

Os inseticidas foram classificados como inócuos (classe 1) ou levemente nocivos (classe 2) para as espécies de Trichogramma, exceto lufenuron que foi classificado como moderadamente nocivo (classe 3) para T. galloi. Apesar da redução no parasitismo, estas classificações indicam a compatibilidade de Trichogramma e inseticidas. Inseticidas são considerados adequados em programa de MIP quando realizam um controle eficaz de pragas e causam baixo impacto em insetos benéficos, como inimigos naturais (Singh & Varma 1986; Guedes et al. 1992; Suinaga et al. 1996). Além disso, houve entre as espécies uma seletividade diferenciada aos inseticidas. Nesse contexto, a maioria dos estudos de seletividade de inseticidas avalia apenas uma espécie de Trichogramma, com poucos registros em literatura de trabalhos comparativos entre espécies a fim de se verificar a existência de diferentes graus de

seletividade a inseticidas (Goulart et al. 2012). Estes resultados permitem a escolha de inseticidas em função da espécie de Trichogramma, favorecendo a integração do controle biológico e químico.

Os inseticidas afetaram a emergência dos parasitoides. A emergência de T. atopovirilia foi reduzida por azadirachtin, pyriproxyfen, diflubenzuron e lufenuron (F = 62,80; g.l. = 6,28; p < 0,0001) (Tabela 4). Azadirachtin foi o princípio ativo mais prejudicial para T. galloi, reduzindo a emergência em 41% (F = 12,57; g.l. = 6,28; p < 0,0001). Para T. exiguum a menor emergência ocorreu sobre ovos tratados com lufenuron (F = 62,80; g.l. = 6,28; p < 0,0001) (Tabela 4). A emergência das espécies submetidas ao mesmo tratamento foi diferenciada para azadirachtin (F = 122,28; g.l. = 2, 12; p ≤ 0,0001), pyriproxyfen (F = 300,73; g.l. = 2, 12; p ≤ 0,0001), diflubenzuron (F = 138,44; g.l. = 2, 12; p ≤ 0,0001), tebufenozide (F = 25,53; g.l. = 2, 12; p ≤ 0,0001), lufenuron (F = 107,45; g.l. = 2, 12; p < 0,0001), methoxyfenozide (F = 23,01; g.l. = 2, 12; p ≤ 0,0001) e controle (F = 6,25; g.l. = 2, 12; p ≤ 0,01) (Tabela 4). Entretanto, no tratamento controle a emergência das três espécies foi superior a 70%, ocorrendo a menor amplitude (< 22%). Entre os inseticidas, apenas Methoxyfenozide possibilitou taxas de emergências similares as verificadas no controle para as três espécies de Trichogramma (> 70%) (Tabela 4).

A exposição aos inseticidas causou diferentes percentuais de emergência dos parasitoides. A menor emergência de T. atopovirilia e T. exiguum foi causada por lufenuron, sendo a toxicidade deste princípio ativo atribuída a concentração utilizada (Pratissoli et al. 2004). Concentrações de lufenuron inferiores à empregada nesta pesquisa não afetaram a emergência de T. pretiosum em ovos de Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae) (Carvalho et al. 2002, 2010).

Para T. galloi, além de lufenuron, azadiarachtin também causou uma redução de 41% na emergência. Essa redução pode ser atribuída ao comprometimento da qualidade do hospedeiro pela redução da qualidade nutricional do vitelo (Correia et al. 2013).

No entanto, é importante testar a concentração recomendada do

Tabela 3. Redução do Parasitismo (RP) (%) de três espécies de Trichogramma sobre ovos de Duponchelia foveais expostos a seis inseticidas.

Redução do Parasitismo (RP) T. atopovirilia

Tratamentos

T. galloi

T. exiguum

RP (%)

Classe*

RP (%)

Classe

RP (%)

Classe

79,73

2

41,27

2

21,31

1

Pyriproxyfen

71,62

2

46,03

2

63,93

2

Diflubenzuron

12,62

1

30,16

2

0,00

1

Azadirachtin

Tebufenozide

16,22

1

33,33

2

34,43

2

Lufenuron

44,59

2

87,30

3

24,59

1

Methoxyfenozide

27,03

1

0,00

1

21,31

1

*Classificação proposta pela IOBC/WPRS. 1: inócuo (mortalidade ≤ 30%), 2: levemente nocivo (mortalidade: 30 - 79%), 3: moderadamente nocivo (80 - 99%) e 4: nocivo (≥ 99%).

Tabela 4. Emergência de três espécies de Trichogramma em ovos de Duponchelia fovealis tratados com inseticidas.

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Tratamentos

Emergência (%) T. atopovirilia

T. galloi

T. exiguum

Controle

89,9 ±4,89 aA

84,0 ± 2,45 abAB

70,0 ± 4,47 dB

Azadirachtin

60,0 ± 3,16 bB

49,4 ± 0,67 cC

91,4 ± 1,45 bA

Pyriproxyfen

29,3 ± 1,81 cC

91,1 ± 1,11 abA

85,6 ± 1,68 cB

Diflubenzuron

39,2 ± 4,55 cC

86,7 ± 3,33 abB

100,0 ± 0,00 aA

Tebufenozide

78,0 ± 6,29 aA

92,9 ±7,14 aA

36,6 ± 3,04 eB

0,0 ±0,00 dC

64,0 ± 6,78 bcA

5,2 ± 1,04 fB

74,1 ± 3,83 abB

96,0 ± 4,00 aA

100,0 ± 0,00 aA

Lufenuron Methoxyfenozide

*Médias ± EP seguidas pela mesma letra minúscula na coluna e maiúscula na linha não diferem entre si pelo teste de Tukey (p < 0,05).

e-ISSN 1983-0572

inseticida para espécies de Trichogramma, porque concentrações inferiores não representam a realidade no campo.

A emergência de T. atopovirilia foi afetada por pyriproxyfen e diflubenzuron, sendo que lufenuron não permitiu a emergência dos adultos. Essa resposta biológica diferenciada promovida pelos inseticidas sobre a emergência das espécies de Trichogramma indica diferentes níveis de seletividade (Vianna et al. 2009). O efeito de diflubenzuron sobre a emergência pode estar ligada a capacidade do produto em penetrar no córion do ovo do hospedeiro pelo alto potencial lipofílico (MacBean 2008) e atingir o parasitoide nas fases imaturas (Barros 2016).

A integração de Trichogramma e inseticidas como estratégia no controle de D. fovealis pode auxiliar na redução do uso de inseticidas na cultura do morangueiro. Apesar da suscetibilidade de Trichogramma a inseticidas (Kumar et al. 2013), seu emprego em conjunto com produtos seletivos é uma estratégia desejável na elaboração de um programa de MIP para D. fovealis. A viabilidade desta estratégia tem sido pesquisada, com resultados promissores no controle de pragas (Abo-Sheaesha & Agami 2004; Jalali et al. 2006; Maurya & Khan 2007; Ballai et al. 2009) e a redução significativa no uso de inseticidas químicos (Mansoorul-Hasan et al. 2007). Entretanto, sua adoção em um programa de MIP em morangueiro é ainda dependente de estudos futuros em condições semi-campo e campo a fim de validar os resultados obtidos no presente estudo, corroborando para possível inclusão destes inseticidas seletivos na grade de agroquímicos para culturas de suporte fitossanitário insuficiente, como a cultura do morangueiro.

Neste contexto, conclui-se que os inseticidas afetaram de modo distinto o parasitismo e a emergência das três espécies de Trichogramma sobre ovos de D. fovealis, sinalizando uma tolerância diferenciada. Com exceção de lufenuron, os inseticidas foram classificados como inócuos ou levemente nocivos para as três espécies avaliadas.

AGRADECIMENTOS A CAPES, CNPq e ProExt MEC SESU pelo apoio financeiro e BioAgro

REFERÊNCIAS Abo-Sheaesha, M.A & E.A. Agamy, 2004. Biological control utilizing Trichogramma evanescens (West.) and Agerin (B.T.) in comparison to ethion for controlling Prays citri (Mill.) in lime orchards. Egypt Journal Biological Pest Control, 14: 3135.

AGROFIT, 2016. Sistema de Agrotóxicos Fitossanitários do Ministério da Agricultura Pecuária e Abastecimento (MAPA).

Disponível em: <http://agrofit.agricultura.gov.br/agrofit_cons/ principal_agrofit_cons>. [Acesso em: 20.x.2016].

Almeida, G.D., J.C. Zanuncio, D. Pratissoli, G.S. Andrade, P.R. Cecon & J.E. Serrão, 2010. Effect of Azadirachtin on the control of Anticarsia gemmatalis and its impact on Trichogramma pretiosum. Phytoparasitica, 38:413-419. DOI: https://dx.doi.org/10.1007/s12600-010-0124-6.

Ballai, C.R., R. Srinivasan & S.K. Jalali, 2009. Evaluation of na endosulfan tolerant strain of Trichogramma chilonis on cotton. BioControl, 54:723-732. DOI: https://dx.doi.org/10.1007/s10526-009-9222-0.

Barros, L.S., 2016. Seletividade de inseticidas ao parasitoide de ovos Trichogramma pretiosum (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Dissertação (Mestrado em Agronomia) - Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Faculdade de Ciências Agronômicas. 82 f.

Beloti, V.H., G.R. Alves, D.F.D. Araújo, M.M. Picoli, R.A. Moral, C.G.B. Demétrio & P.T. Yamamoto, 2015. Lethal and sublethal effects of insecticides used on citrus, on the ectoparasitoid

e-ISSN 1983-0572

EntomoBrasilis 10 (1): 26-32

Tamarixia radiata. PlosOne, 10: 1-14. DOI: https://dx.doi. org/10.1371/journal.pone.0132128.

Bonsignore, C.P. & V. Vacante, 2010. A new emergency for strawberry? Protezione delle colture, 3: 40-43.

Brasil, 2014. Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento.

Instrução Normativa Conjunta No 1, de 16 de junho de 2014.

Diário Oficial da União: Nº 115, quarta-feira, 18 de junho de 2014. Dispõe sobre as diretrizes e exigências para o registro dos agrotóxicos, seus componentes e afins para culturas com suporte fitossanitário insuficiente, bem como o limite máximo de resíduos permitido.

Brambila, J. & Stocks, 2010. The European Pepper Moth, Duponchelia fovealis Zeller (Lepidoptera: Crambidae), a Mediterranean Pest Moth Discovered in Central Florida.

Disponível em: <http://www.freshfromflorida.com/content/ download/66346/1600726/Pest_Alert_-_The_European_ Pepper_Moth_-_Duponchelia_fovealis.pdf>. [Acesso em: 15.i.2017].

Broglio-Micheletti, S.M.F., A.J.N. Santos & J.L. Pereira-Barros, 2006. Ação de alguns produtos fitossanitários para adultos de Trichogramma galloi Zucchi, 1988 (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Ciência e Agrotecnologia, 30: 1051-1055.

DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S141370542006000600001.

CABI (Search Invasive Species Compendium), 2016. Disponível em: <http://www.cabi.org/isc/datasheet/20168>. [Acesso em: 20.x.2016].

Cañete, C.L. & L.A. Foerter, 2003. Incidência natural e biologia de Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner, 1983 (Hymenoptera, Trichogrammatidae) em ovos de Anticarsia gemmatalis Hübner, 1818 (Lepidoptera, Noctuidae).

Revista Brasileira de Entomologia, 47: 201-204. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S0085-56262003000200008.

Carvalho, G.A., M.S. Godoy, D.S. Parreira, O. Lasmar, J.R. Souza & V.F. Moscardini, 2010. Selectivity of growth regulators and neonicotinoids for adults of Trichogramma pretiosum (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Revista Colombiana de Entomologia, 36: 195-201.

Carvalho, G.A., P.R. Reis, J.C. Moraes, L.C. Fuini, L.C.D. Rocha & M.M. Goussain, 2002. Efeito de alguns inseticidas utilizados na cultura do tomateiro (Lycopersicon esculentum Mill.) a Trichogramma pretisoum Riley, 1897 (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Ciência e Agrotecnologia, 26: 11601166.

Correia, A.A., V. Wanderley-Teixeira, A.A.C. Teixeira, J.V. Oliveira, G.G.A. Gonçalves, M.G.S. Cavalcanti, F.A. Brayner & L.C. Alves, 2013. Microscopic analysis of Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) embryonic development before and after treatment with Azadirachtin, Lufenuron and Deltamethrin. Journal of Economic Entomology, 106: 747755. DOI: https://dx.doi.org/10.1603/EC12158.

Correia, A.A., 2012. Avaliação de inseticidas sobre a biologia e embriologia de Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) e o efeito em Trichogramma pretiosum Riley (Hymenoptera: Trichogrammatidae), parasitoide de ovos. Tese (Doutorado em Agronomia) Universidade Federal Rural de Pernambuco. 87 f.

Delbeke, T.S., L. Vercruysse, L. Tirry, P. De Clercq & D. Degheele, 1997. Toxicity of diflubenzuron, pyriproxyfen, imidacloprid and diafenthiuron to the predatory bug Orius laevigatus (Het.: Anthocoridae). Entomophaga, 42: 349-358. DOI: https://dx.doi.org/10.1007/bf02769828.

Efil, L., O. Özgür & F. Efil, 2014. A new pest, Duponchelia fovealis Zeller, on strawberries in Turkey: damage, distribution and parasitoid. Journal of Entomology and Zoology Studies, 2: 328-334.

Faleiro, F.G., M.C. Picanço, S.U. Paula & V.C. Batalha, 1995.

Seletividade de inseticidas a Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) e ao predador Doru luteipes

30

Janeiro - Abril 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

31

Seletividade de inseticidas reguladores de crescimento e botânico no…

(Scudder) (Dermaptera: Forficulidae). Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, 24: 247-252.

Fornazier, M. J., D. Pratissoli, D. Martins, L. P. S. Dasvi, C. P. Teixeira, A. T. Silva, E. L. Thompson, A. K. Rodrigues, R. S. Prates, E. Cozer, J. P. Moreira, L. Becalli, J. J. P. Paes, & M. O. Tiburcio, 2011. Praga exótica no estado do Espírito Santo Duponchelia fovealis Zeller, 1847 (Lepidoptera: Crambidae).

Morango mais saudável - Morango monitorado e rastreado.

Disponível em: <http://biblioteca.incaper.es.gov.br/digital/ bitstream/item/626/1/praga1.pdf>. [Acesso: 18.i.2017].

Franco, M.C. & M.C. Baptista, 2010. Duponchelia fovealis Zeller – Nova praga em Portugal. Frutas, Legumes e Flores, 110: 3435.

Gonçalves-Gervásio, R.C.R. & J.D. Vendramim, 2004. Efeito de extratos de meliáceas sobre o parasitoide de ovos Trichogramma pretiosum Riley (Hymenoptera: Trichogrammatidae).

Neotropical Entomology, 33: 607-610.

DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S1519-566X2004000500010.

Goulart, R.M., Volpe, H. X. L., Vacari, A. M., Thuler, R. & S. A. De Bortoli, 2012. Insecticide selective to two species of Trichogramma in three diferent hosts, as ditermined by IOBC/WPRS methodology. Pest Management Science, 68: 240-244. DOI: https://dx.doi.org/10.1002/ps.2251.

Greene, G.L., N.C. Leppla & W.A. Dickerson, 1976. Velvertbean caterpillar: a rearing procedure and artificial medium.

Journal Economic Entomology, 69: 487-488. DOI: https://dx.doi.org/10.1093/jee/69.4.487.

Guedes, R.N.C., J.O.G. De Lima & J.C. Zanuncio, 1992.

Seletividade dos inseticidas deltametrina, fenvalerato e fenitrotion para Podisus connexivus Bergroth, 1891 (Heteroptera: Pentatomidae). Anais da Sociedade Entomologica do Brasil, 21: 339-346.

Haddad, M.L. & J.D. Vendramim, 2000. Comparação de porcentagens observadas com casos extremos de 0 e 100%.

Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, 29: 835-837. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S0301-80592000000400027.

Hassan, A.S., 1997. Métodos padronizados para testes de seletividade, com ênfase em Trichogramma, p. 207-233. In: Parra, J.R. & R.A. Zucchi (Eds). Trichogramma e o Controle Biológico Aplicado. Piracicaba (Brasil), FEALQ, 324 p.

Hoddle, M.S., R.G. Van Driesche, S.M. Lyon & J.P. Sanderson, 2001. Compatibility of insect growth regulators with Eretmocerus eremicus (Hymenoptera: Aphelinidae) for whitefly (Homoptera: Aleyrodidae) control on poinsettias.

Biological Control, 20: 122-131. DOI: https://dx.doi.org/ doi:10.1006/bcon.2000.0885.

Hussain, D., A. Ali, M. Mushtaq-ul-Hassan, S. Ali, M. Sallem & S. Nadeem, 2012. Evaluation of toxicity of some new insecticides against egg parasitoid Trichogramma chilonis (Ishii) (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Pakistan Journal Zoology, 44: 1123-1127.

Jalali, S.K., T. Venkatesan, K.S. Murthy, R.J. Rabindra, Y. Lalitha, S.S. Udikeri, B.V. Patil, R. Balagurunathan & D.N. Yadav, 2006. Field efficacy of multiple insecticides tolerant strains of Trichogramma chilonis against american bollworm Helicoverpa armigera on cotton. Indian Journal of Plant Protection, 34: 168-172.

Kumar, P., J.C. Sekhar & J. Kaur, 2013. Trichogrammatids: Integration with other methods of pest control, p. 191-208. In: Sithanantham, S., C.R. Ballal, S.K. Jalali & N. Bakthavatsalam (Eds). Biological control of insect pest using egg parasitoids, New Delhi (India), Springer, 424 p.

Luckmann, D., Gouveia, A., Potrich, M., Silva, E. R., Puretz, B., Dallacort, S. & T. E. Gonçalves, 2014. Seletividade de produtos naturais comerciais a Trichogramma pretiosum (Riley, 1879) (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Revista Ceres, 61: 924-931. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/0034737X201461060006.

MacBean, C., 2008. e-Pesticide Manual. Alton (UK), British Crop Protection, Council. Glyphosate (1071-83-6).

Rodrigues et al. (2017)

Mansoor-ul-Hasan, E. Ullah, M. Sagheer & G. Ghouse, 2007.

Some studies on the integration of chemical control with biological control for cotton insect pest management. Pakistan Journal Agriculture Science, 44: 277-282.

Manzoni, C.G., A.D. Grützmacher, F.P. Giolo, V.R. Härter, R.V. Castilhos & M.D.F. Paschoal. 2007. Seletividade de agroquímicos utilizados na produção integrada de maçã aos parasitoides Trichogramma pretiosum Riley e Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner (Hymenoptera: Trichogrammatidae). BioAssay, 2: 1-11. DOI: https://dx.doi.org/10.14295/BA.v2.0.50.

Marchioro, C.A. & L.A. Foerster, 2012. Performance of the wheat armyworm Pseudaletia sequax Franclemont, on natural and artificial diets. Neotropical Entomology, 41:288-295. DOI: https://dx.doi.org/10.1007/s13744-012-0046-8.

Matyjaszcyk, E., 2015. Products containing microorganisms as a tool in integrated pest management and the rules of their market placement in the European Union. Pest Management Science, 71: 1201-1206. DOI: https://dx.doi.org/10.1002/ ps.3986.

Maurya, R.P. & M.A. Khan, 2007. Development of chlorpyriphos tolerant strains of Trichogramma chilonis Ishii and its efficacy against Helicoverpa armigera. Annals of Plant Protection Sciences, 15: 345-353.

Medina, P., G. Smagghe, F. Budia, L. Tirry & E. Vinuela, 2003.

Toxicity and absorption of azadirachtin, diflubenzuron, pyriproxyfen, and tebufenozide after topical application in predatory larvae of Chrysoperla carnea (Neuroptera: Chrysopidae). Environmental Entomology, 32: 196-203.

DOI: https://dx.doi.org/10.1603/0046-225X-32.1.196.

Nagai, K., 1990. Effects of a juvenile hormone mimic material, 4-phenoxylphenyl (RS)-2-(2-pyridyloxy) propyl ether, on Thrips palmi Karny (Thysanoptera: Thripidae) and its predator Orius sp. (Hemiptera: Anthocoridae). Applied Entomology and Zoology, 25: 199-204.

Nava, E.D., K.M. Takahashi & J.R.P. Parra, 2007. Linhagens de Trichogramma e Trichogrammatoidea para controle de Stenoma catenifer. Pesquisa Agropecuária Brasileira, 42: 9-16.

DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S0100204X2007000100002.

Nicholls, C.I., M.A. Altieri & L. Ponti, 2007. Controle biológico de pragas através do manejo de agroecossistemas. Brasília, DF: Ministério do Desenvolvimento Agrário, Departamento de Assistência Técnica e Extensão Rural, 2007. 31 p.

Paron, M.J.F.O., A.I. Ciociola & I. Cruz, 1998. Resposta de Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner (Hymenoptera: Trichogrammatidae) a diferentes densidades de ovos do hospedeiro natural, Helicoverpa zea (Boddie) (Lepidoptera: Noctuidae). Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, 27: 427-433. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/ S0301-80591998000300011.

Parra, J. R. P. & R. A. Zucchi, 2004. Trichogramma in Brazil: Feasibility of se after twenty years of research. Neotropical Entomology, 33: 271-281. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/ S1519-566X2004000300001.

Potrich, M., L.F.A. Alves, E. Lozano, J.C. Roman, V. Pietrowski & P.M.O.J. Neves, 2015. Interactions between Beauveria bassiana and Trichogramma pretiosum under laboratory conditions. Entomologia Experimentalis et Applicata, 154: 213-221. DOI: https://dx.doi.org/10.1111/eea.12272.

Pratissoli, D., R.T. Thuler, F.F. Pereira, E.F. Reis & A.T. Ferreira, 2004. Ação transovariana de lufenuron (50 g/L) sobre adultos de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Lepidoptera: Crambidae) e seu efeito sobre o parasitoide de ovos Trichogramma pretiosum Riley (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Ciência e Agrotecnologia, 28: 9-14. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S1413-70542004000100001.

Reis, P.R., L.G. Chiavegato, G.J. Moraes, E.B. Alves & E.O. Sousa, 1998. Seletividade de agroquímicos ao ácaro predador Iphiseiodes zuluagai Denmark & Muma (Acari: Phytoseiidae). e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, 27: 65-274. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S0301-80591998000200013.

Saber, M., M.J. Hejazi & S.A. Hassan, 2004. Effects of Azadirachtin/Neemazal on different stages and adult life table parameters of Trichogramma cacoeciae (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Journal of Economic Entomology, 97: 905-910. DOI: https://dx.doi.org/10.1093/jee/97.3.905.

Santos, A.C., A.F. Bueno & R.C.O.F. Bueno, 2006. Seletividade de defensivos agrícolas aos inimigos naturais, p. 221-227. In: Pinto, A.S., D.E. Nava, M.M. Rossi & D.T. Malerbo-Souza (Eds). Controle biológico de pragas: na prática. Piracicaba (Brasil), ESALQ, 287 p.

Sidi, M.B., M.D.T. Islam, Y. Ibrahim & D. Omar, 2013. Effect of azadirachtin and rotenone on Trichogramma papilionis (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Journal of Food, Agriculture & Environment, 11:1509-1513.

Silva, M.T.B., I.C. Corso, L.C. Belarmino, D. Link, G.L. Tonet, S.A. Gomes & B. Santos, 1988. Avaliação de inseticidas sobre predadores das pragas da soja, em dez anos agrícolas, no Brasil. Porto Alegre (Brasil), Embrapa, 16 p.

Silva, D.M. & A.F. Bueno, 2015. Organic products selectivity for Trichogramma pretisoum (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Arquivos do Instituto Biológico, 20:1-8.

DOI: https://dx.doi.org/10.1590/1808-1657000422013.

Silva, F.A.S. & C.A.V. Azevedo, 2002. Versão do programa computacional Assistat para o sistema operacional Windows.

Revista Brasileira de Produtos Agroindustriais, 4: 71-78.

Singh, P.P. & G.C. Varma, 1986. Comparative toxicities of some insecticides to Chrysoperla carnea (Chrysopidae: Neuroptera) and Trichogramma brasiliensis (Trichogrammatidae: Hymenoptera), two arthropod natural enemies of cotton pests. Agriculture, Ecosystems & Environment, 15: 23-30.

Souza, J. C., R. A. Silva, E. C. Silveira, F. A. Abreu & M. A. Toledo, 2013. Ocorrência de nova praga nas lavouras de morango no Sul de Minas. Empresa de Pesquisa Agropecuária de Minas Gerais (EPAMIG), Circular Técnica nº 180. 5 p. Disponível em: <http://www.epamig.br/index.php?option=com_ search&searchword=morango>. [Acesso: 15.i.2017].

Suinaga, F.A., M. Picanço, J.C. Zanuncio & C.S. Bastos, 1996.

Seletividade fisiológica de inseticidas a Podisus nigrispinus (Dallas, 1851) (Heteroptera: Pentatomidae) predador de lagartas desfolhadoras de eucalipto. Revista Árvore, 20: 407414.

EntomoBrasilis 10 (1): 26-32

Vianna, U.R., D. Pratissoli, J.C. Zanuncio, E.R. Lima, J. Brunner, F.F. Pereira & J E. Serrão, 2009. Insecticide toxicity to Trichogramma pretiosum (Trichogrammatidae: Hymenoptera) females and effect on descendant generation.

Ecotoxicology, 18:180-186. DOI: https://dx.doi.org/10.1007/ s10646-008-0270-5.

Vinson, S.B., 1985. The behavior of parasitoids, p. 417-469.

In: Kertut, G.A. & L.I. Gilbert (Eds). Comprehensive insect physiology, biochemistry and pharmacology. New York (USA), Pergamon Press, 8536 p.

Wang, Y., L. Chen, X. Na, J. Jiang, Q. Wang, L. Cai & X. Zhao, 2013. Susceptibility to selected insecticides and risk assessment in the insect egg parasitoid Trichogramma confusum (Hymenopera: Trichogrammatidae).

Journal Economic Entomology, 106: 142-149. DOI: https://dx.doi.org/10.1603/EC12313.

Wu, G. & T. Miyata, 2005. Susceptibilities to methamidophos and enzymatic characteristics in 18 species of pest insects and their natural enemies in crucifer vegetable crops.

Pesticide biochemistry and Physiology, 82: 79-93. DOI: https://dx.doi.org/10.1016/j.pestbp.2005.01.001.

Zawadneak, M.A.C., R.B. Gonçalves, I.C. Pimentel, J.M. Schuber, B. Santos, A.S. Poltronieri & M.A. Solis, 2016. First record of Duponchelia fovealis (Lepidoptera: Crambidae) in South America. Idesia 34: 91-95. DOI: https://dx.doi.org/10.4067/ S0718-34292016000300011.

Zawadneak, M.A.C., H.R. Vidal & B. Santos, 2015. Lagarta-dacoroa, Duponchelia fovealis (Lepidoptera: Crambidae), p. 216231. In: Vilela, E. & R.A. Zucchi (Eds). Pragas Introduzidas: Insetos e Ácaros. Piracicaba (Brasil), FEALQ, 908 p.

Zawadneak, M.A.C., M. Botton, J.M. Schuber, B. Santos & H.R. Vidal, 2014. Pragas do morangueiro, p. 101-145. In: Zawadneak, M.A.C., J.M. Schuber & Á.F. Mógor (Eds). Como produzir morangos. Curitiba (Brasil), Universidade Federal do Paraná, 278 p.

Zawadneak, M.A.C., R.B. Gonçalves, T.M.A. Kuhn, E. Dolci, C.S. Rocha, B. Santos, A. Benatto & H.R. Vidal, 2011. Novo desafio.

Cultivar HF, 9: 24-26.

Zimmermann O., 2004. Use of Trichogramma wasps in Germany; Present status of research and comercial application of egg parasitoids against lepidopterous pests for crop. Gesunde Pflanzen, 56: 157-166.

**********

Suggestion citation:

32

Rodrigues, R., L.I. Jaras, A.S. Poltronieri, I.C. Pimentel & M.A.C. Zawadneak, 2017. Seletividade de inseticidas reguladores de crescimento e botânico no parasitismo de três espécies de Trichogramma em ovos de Duponchelia fovealis Zeller (Lepidoptera: Crambidae). EntomoBrasilis, 10 (1): 26-32.

Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.666

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.658 e-ISSN 1983-0572 Entomologistas do Brasil Publication www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Taxonomy and Systematic / Taxonomia e Sistemática

New distribution records of Sclerogibbidae (Hymenoptera: Chrysidoidea) in Brazil Registered on ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub: D22BFEF6-F1AE-40F0-8E71-F6FD5A544F36 Daniell Rodrigo Rodrigues Fernandes¹, Fabio Pereira Alves², Eduardo Mitio Shimbori³, Rogéria Inês Rosa Lara4, Juvenal Cordeiro Silva Junior² & Nelson Wanderley Perioto4 1. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia. 2. Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia. 3. University of Wyoming. 4. Agência Paulista de Tecnologia dos Agronegócios, Polo Regional Centro Leste.

EntomoBrasilis 10 (1): 33-36 (2017) Abstract. Here we present new geographical records for Probethylus callani Richards, 1939 and Probethylus schwarzi Ashmead, 1902 in Brazil.

Keywords: Amazon; Caatinga; Neotropics; Pantanal; Probethylus.

Novos dados de distribuição de Sclerogibbidae (Hymenoptera: Chrysidoidea) no Brasil Resumo. Novos registros de distribuição geográfica são apresentados para Probethylus callani Richards, 1939 e Probethylus

schwarzi Ashmead, 1902 no Brasil.

Palavras-Chave: Amazônia; Caatinga; Neotrópico; Pantanal; Probethylus.

clerogibbidae (Hymenoptera: Chrysidoidea) is a small family of ectoparasitoids on Embioptera (Ross 2000). It is widespread over the warm-temperate regions of the world, where 22 species (Ross 2000; Olmi 2006) are distributed in three genera: Caenosclerogibba Yasumatsu, 1958, Probethylus Ashmead, 1902 and Sclerogibba Riggio & Stefani-Perez, 1888 (Olmi 2005).

INPA - Coleção de Invertebrados do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, Amazonas, Brazil, (Curator: M.L. Oliveira).

Probethylus is the only genus of Sclerogibbidae known to occur in the Neotropics, its distribution ranging from Mexico to Argentina (Olmi 2005; Schüepp & Olmi 2012). In Brazil there are occurrence records for Probethylus callani Richards, 1939 and Probethylus schwarzi Ashmead, 1901 (Olmi 2005; Fernandes 2016). Penteado-Dias & van Achterberg (2002) reported the genus in Brazil for the first time, in the states of São Paulo and Minas Gerais, and later, Olmi (2005) extended its distribution for Amazonas, Ceará, Pernambuco, Bahia, Espírito Santo, Rio de Janeiro, Paraná and Santa Catarina. Herein we provide notes on range extensions in Brazil for P. callani and P. schwarzi.

MZSP - Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil, (Curator: C.R.F. Brandão).

LRRP - Coleção Entomológica do Laboratório de Sistemática e Bioecologia de Parasitoides e Predadores da APTA Ribeirão Preto, Ribeirão Preto, São Paulo, Brazil, (Curator: N.W. Perioto).

Species distributions in Brazil were assembled in a dataset and incorporated into distribution maps. Geographic coordinates of the species records were found using the GeoLoc tool, available at CRIA’s website (http://splink.cria.org.br). The map was elaborated using the Quantum GIS (http://www.qgis.org).

Supplementary data in material examined section is given within brackets [].

RESULTS AND DISCUSSION

MATERIAL AND METHODS This study was based on material deposited in the following institutions:

Probethylus callani Richards, 1939 Material examined: (65 males) BRAZIL, Alagoas: Quebrangulo, Reserva Biol[ógica] Pedra Talhada, (09º19’S / 36º28’W), Malaise-bosque, pto. 6, 08-11.IX.2002, Penteado-

Edited by:



William Costa Rodrigues

Daniell Rodrigo Rodrigues Fernandes  daniellrodrigo@hotmail.com  http://orcid.org/0000-0002-2208-6349

Article History: Received: 25.x.2016 Accepted: 14.xii.2016

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  CNPq; FAPESP; CAPES

Fernandes et al. (2017)

New distribution records of Sclerogibbidae (Hymenoptera:…

(LRRP), (23º19’17.9”S / 45º05’42.9”W), Malaise trap (point 4), 20.VII.2011, 5 males (LRRP); Salesópolis, Estação Biológica de Boracéia, (23º39’05.1”S / 45º53’51.8”W), Trilha dos Pilões, Malaise, 26.II.2005, 07:00-08:00, A.P. Aguiar & L.K. Nogueira, 1 male (MZSP – 8225).

Comments: In Brazil, Olmi (2005) recorded P. callani in the states of Amazonas, Bahia, Ceará, Espírito Santo, Minas Gerais, Paraná, Pernambuco, Rio de Janeiro, Santa Catarina and São Paulo. Here, we add new state records for Alagoas (Quebrangulo), Mato Grosso do Sul (Corumbá), Rio Grande do Norte (Mossoró) and Rondônia (Itapuã do Oeste), and new locality records for Bahia (Jequié), Espírito Santo (Santa Teresa), São Paulo (Ribeirão Grande, Salesópolis, São Luís do Paraitinga and Teodoro Sampaio) and Paraná (São José dos Pinhais) (Figure 2).

Distribution. Distribution. Angola, Argentina, Belize, Bolivia, Brazil, Central African Republic, Colombia, Congo, Costa Rica, Dominican Republic, Ecuador, Guatemala, Honduras, Kenya, Mexico, Nicaragua, Nigeria, Panama, Peru, South Africa, Tanzania, Trinidad, USA, Venezuela and Yemen (Olmi 2005; Olmi & Copeland 2011; Schüepp & Olmi 2012; Olmi et al. 2015, 2016).

Probethylus schwarzi Ashmead, 1902 Material examined: (353 males) BRAZIL, Amazonas: Manaus, EMBRAPA, Guar[aná] orgânico [Paullinia cupana Kunth] – Mata, Malaise, 26.X.2012, K. Schoeninger, 1 male (INPA); same data except, 28.IX.2012, 1 male (INPA); Bahia: Jequié (13º86’18.6”S/40º15’79.5”W), Distrito de Irrigação da Fazenda Velha (Dirfav), Malaise trap, 23.IV.2005, J.T. Santos, 8 males (LRRP); same data except, 11.VI.2005, 21 males (LRRP), 18.VI.2005, 13 males (LRRP), 30.VI.2005, 22 males (LRRP), 9.VII.2005, 35 males (LRRP), 16.VII.2005, 1 male (LRRP), 23.VII.2005, 15 males (LRRP), 30.VII.2005, 7 males (LRRP), 9.VIII.2005, 20 males (LRRP), 12.VIII.2005, 6 males (LRRP), 16.IX.2005, 23 males (LRRP), 8.X.2005, 16 males (LRRP), 19.XI.2005, 3 males (LRRP), 10.XII.2005, 3 males (LRRP), 17.XII.2005, 1 male (LRRP), 7.I.2006, 28 males (LRRP), 20.I.2006, 13 males (LRRP), 29.I.2005, 4 males (LRRP), 10.II.2006, 5 males (LRRP), 17.II.2006, 10 males (LRRP), 23.II.2006, 6 males (LRRP), 3.III.2006, 1 male (LRRP), 18.III.2006, 5 males (LRRP), 22.IV.2006, 4 males (LRRP), 29.IV.2006, 1 male (LRRP), 8.V.2006, 5 males (LRRP), 19.V.2006, 1 male (LRRP), 10.VI.2006, 1 male (LRRP), 22.VI.2006, 6 males

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Dias et al., 1 male (MZSP – 53307); same data except, Malaisetrilha, pto. 6, 11-14.IX.2002, Penteado-Dias et al., 1 male (MZSP – 53306); Bahia: Jequié (13º86’18.6”S / 40º15’79.5”W), Distrito de Irrigação da Fazenda Velha (Dirfav), Malaise trap, 9.VII.2005, J. T. Santos, 1 male (LRRP); same data except, 19.XI.2005, 1 male (LRRP), 23.II.2006, 1 male (LRRP), 22.VI.2006, 1 male (LRRP); Espírito Santo: Santa Teresa, Est[ação] Biol[ógica] S[an]ta Lúcia, 638 m, (19º58’25.2”S / 40º31’44.6”W), 10.IV.2001, varredura (A35) [sweeping net], C. O. Azevedo et al., 1 male (MZSP - 8219); Mato Grosso do Sul: Corumbá, SISBIOTA – Pantanal, Malaise 2, 1.I.2012, C. Araújo, 1 male (MZSP); same data except, 16.I.2012, 1 male (MZSP), Malaise 3, 31.I.2012, 2 males (MZSP), 1.XII.2011, 1 male (MZSP), Malaise 3, 17.XII.2011, 3 males (MZSP), Malaise 2, 15.II.2012, 2 males (MZSP), Malaise 3, 01.I.2012, 5 males (MZSP); Paraná: S[ão] José [dos] Pinhais, Ser[ra] [do] Mar, BR 277, Km 54, 13.VI.1988, Lev. Ent. PROFAUPAR MALAISE, 1 male (MZSP – 8222); Rio Grande do Norte: Mossoró, Faz[enda] S[anta] Júlia, Caatinga (05º01’10”S / 37º22’56”W), Malaise trap, 14.IV.2008, D.R.R. Fernandes et al., 2 males (LRRP); same data except, 6.III.2007, 5 males (LRRP); Mossoró, Campus da UFERSA, Caatinga (05º11’S / 37º20’W), Malaise trap, 4.I.2007, D.R.R. Fernandes et al., 1 male (LRRP); Rondônia: Itapuã do Oeste, Flona Jamari, Trilha Pedra Grande (09º11’39.4”S / 63º04’55.3”W), Malaise, 8.X.2014, J.A. Rafael et al., 2 males (INPA); same data except, 6.X.2014, 4 males (INPA); São Paulo: Teodoro Sampaio, Parque Est[adual] Morro do Diabo, (22º36’18.4”S / 52º18’10.2”W), Malaise trap (point 5), 17.II.2011, N.W. Perioto et al., 2 males (LRRP); Ribeirão Grande, Parque Estadual Intervales (24º16’23.6”S / 48º25’21.8”W), Malaise trap (point 1), 23.VIII.2010, N.W. Perioto et al., 1 male (LRRP); same data except, (24º16’28.0”S / 48º25’14.8”W), Malaise trap (point 5), 22.X.2010, 1 male (LRRP); São Luís do Paraitinga, P.E.S.M. [Parque Estadual da Serra do Mar]-Núcleo Santa Virginia, (23º19’27.2”S / 45º05’38.5”W), Malaise trap (point 2), 23.XI.2009, N.W. Perioto et al., 3 males (LRRP); same data except, (23º19’24.8”S / 45º05’40.1”W), Malaise trap (point 3), 2 males (LRRP), 22.XII.2009, 1 male (LRRP), (23º19’27.2”S / 45º05’38.5”W), Malaise trap (point 2), 22.VII.2010, N.W. Perioto et al., 1 male (LRRP), (23º19’24.8”S / 45º05’40.1”W), Malaise trap (point 3), 1 male (LRRP), (23º19’16.9”S / 45º05’46.6”W), Malaise trap (point 1), 22.IX.2010, 1 male (LRRP), (23º19’24.8”S / 45º05’40.1”W), Malaise trap (point 6), 22.IX.2010, 1 male (LRRP), (23º19’17.9”S / 45º05’42.9”W), Malaise trap (point 7), 22.XI.2010, 1 male (LRRP), (23º19’24.8”S / 45º05’40.1”W), Malaise trap (point 3), 20.V.2011, 1 male (LRRP), (23º19’24.8”S / 45º05’40.1”W), Malaise trap (point 3), 20.VI.2011, 5 males

Figure 1. Male of Probethylus callani Richards, 1939 (Hymenoptera: Sclerogibbidae).

Figure 2. Map of Brazil with locality records of Probethylus callani Richards, 1939 (Hymenoptera: Sclerogibbidae). e-ISSN 1983-0572

EntomoBrasilis 10 (1): 33-36

Figure 3. Male of Probethylus schwarzi Ashmead, 1902 (Hymenoptera: Sclerogibbidae).

Figure 4. Map of Brazil with locality records of Probethylus schwarzi Ashmead, 1902 (Hymenoptera: Sclerogibbidae).

(LRRP), 7.VII.2006, 3 males (LRRP), 15.VII.2006, 5 males (LRRP), 22.VII.2006, 10 males (LRRP), 29.VII.2006, 8 males (LRRP), 5.VIII.2006, 10 males (LRRP); Mato Grosso do Sul: Corumbá, SISBIOTA – Pantanal, Malaise 3, 16.I.2012, C. Araújo, 1 male (MZSP); same data except, Malaise 1, 17.XII.2011, 1 male (MZSP), Malaise 3, 01.I.2012, 1 male (MZSP); Paraíba: João Pessoa, Mata do Buraquinho, (07º08’25”S / 34º51’38”W), Malaise trap T1, 28-31.VII.2002, S.T.P. Amarante et al., 1 male (MZSP – 8220); Piauí: 10 Km N Corrente, Faz. Maracujá, Malaise trap, 23-27.XI, 1991, C.R.F. Brandão, 1 male (MZSP – 8221); Rio Grande do Norte: Mossoró, Faz[enda] S[anta] Júlia, Caatinga (05º01’10”S / 37º22’56”W), Malaise trap, 14.IV.2008, D.R.R. Fernandes et al., 7 males (LRRP); same data except, 6.III.2007, 2 males (LRRP), 25.XII.2005, Moericke trap, 9 males (LRRP); Mossoró, Campus da UFERSA, Caatinga (05º11’S / 37º20’W), Malaise trap, 4.I.2007, D.R.R. Fernandes et al., 2 males (LRRP); São Paulo: Salesópolis, Estação Biológica de Boracéia, (23º39’18.2”S / 45º53’18”W), Trilha do Divisor, Malaise, 25.II.2005, 10:00-11:00, R.S.M. Feitosa & A.P. Aguiar, 1 male (MZSP – 8223); same data except, Trilha dos Pilões, Malaise, 23.II.2005, 06:00-18:00, A.P. Aguiar & L.K. Nogueira, 1 male (MZSP – 8224); Ubatuba, P[ar]que Est[adual] da Serra do Mar, Nucleo Picinguaba, (23º21’43”S / 44º49’22”W), Malaise trap T2, 24-27.I.2002, N.W. Perioto et al., 2 males (MZSP – 8226 and 8227); same data except, Malaise trap T5, 1 male (MZSP – 8228); Jundiaí, R. B. da Serra do Japi, (23º13’54.1”S / 46º56’22.6”W), Malaise IV, 03.X.2009, A.S. Soares et al., 1 male (MZSP – 53308).

is uncommon in inventories of parasitic Hymenoptera. The low frequency was also observed by Azevedo et al. (2003) and Alencar et al. (2007) in the Atlantic Rain Forest, and Fernandes et al. (2014) in Caatinga.

Comments: In Brazil, Olmi (2005) cited P. schwarzi in the states of Bahia, Ceará, Espírito Santo, Minas Gerais, Paraná, Rio de Janeiro, Santa Catarina and São Paulo. Here, we add new state records for Amazonas (Manaus), Mato Grosso do Sul (Corumbá), Paraíba (João Pessoa), Piauí (Corrente) and Rio Grande do Norte (Mossoró), and new locality records for São Paulo state (Jundiaí, Salesópolis and Ubatuba) (Figure 4).

Distribution. Argentina, Bolivia, Brazil, Colombia, Cuba, French Guyana, Guatemala, Panama, Paraguay, Peru, Puerto Rico, Mexico, Trinidad, USA and Venezuela (Olmi 2005).

Discussion Brandão et al. (2002) consider Sclerogibbidae as rare in entomological collections in Brazil, which most likely would reflect the low frequency of occurrence of the group in surveys.

For instance, Azevedo & Santos (2000) stated that Sclerogibbidae e-ISSN 1983-0572

Most of the material studied here was obtained in a three-years survey in one area of Brazilian Dry Forest “Caatinga” in Jequié, Bahia (317 specimens), using Malaise traps (LUCENA et al.

2012). We believe long-term studies and successive sampling in the same area to be an effective strategy for Sclerogibbidae inventories. This pattern was also observed in other groups of Hymenoptera believed uncommon [see Lucena et al. (2012) for Chrysididae, Versuti et al. (2014) for Dryinidae, Lara & Perioto (2014) for Pelecinidae, and Perioto et al. (2016) for Monomachidae].

Acknowledgments We thank to Massimo Olmi, Università della Tuscia, Viterbo, Italy; to Helena Carolina Onody for the support in MZSP; to the Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia dos Hymenoptera Parasitoides da Região Sudeste Brasileira (Hympar/Sudeste – CNPq/Fapesp/Capes) for financial support, and to CAPES for the postdoctoral fellowship (PNPD) granted to the first author. EMS was supported by National Science Foundation grant DEB 14-42110, from the Dimensions of Biodiversity program. Any opinions, findings, and conclusions expressed are those of the authors and do not necessarily reflect the views of the National Science Foundation.

References

Alencar, I.D.C.C., F.B. Fraga, M.T. Tavares, & C.O. Azevedo, 2007. Perfil da fauna de vespas parasitoides (Insecta, Hymenoptera) em uma área de Mata Atlântica do Parque Estadual de Pedra Azul, Domingos Martins, Espírito Santo, Brasil. Arquivos do Instituto Biológico, 74: 111-114.

Azevedo, C.O. & H.S. Santos, 2000. Perfil da fauna de himenópteros parasitóides (Insecta, Hymenoptera) em uma área de Mata Atlântica da Reserva Biológica de Duas Bocas, Cariacica, ES, Brasil. Boletim do Museu de Biologia Mello Leitão, 11/12: 116-126.

Azevedo, C.O., M.S. Corrêa, F.T. Gobbi, R. Kawada, G.O. Lanes, A.R. Moreira, E.S. Redigheri, L.M. Santos & C. Waichert, 2003. Perfil das famílias de vespas parasitoides (Hymenoptera) em uma área de Mata Atlântica da Estação Biológica de Santa Lúcia, Santa Teresa, ES, Brasil. Boletim do Museu de Biologia Mello Leitão, 16: 39-46.

Brandão, C.R., A.P. Aguiar & S.T.P. Amarante, 2002. O acervo de Hymenoptera em coleções brasileiras: diagnóstico,

35

Janeiro - Abril 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

Fernandes et al. (2017)

New distribution records of Sclerogibbidae (Hymenoptera:…

importância e avaliação. Monografías Tercer Milenio, 2: 8599.

Fernandes, D.R.R., 2016. Sclerogibbidae. In Catálogo Taxonômico da Fauna do Brasil. PNUD. Available on: <http://fauna.jbrj. gov.br/fauna/faunadobrasil/2098>. Access in: 13.iv.2016 Fernandes, D.R.R., J.A. Guimarães, E.L. Araújo, R.I.R. Lara & N.W. Perioto, 2014. Survey of the Hymenoptera Fauna in a “Caatinga” Area in the State of Rio Grande do Norte, Northeastern Brazil. EntomoBrasilis, 7: 211-215. DOI: https://dx.doi.org/10.12741/ebrasilis.v7i3.453.

Lara, R.I.R. & N.W. Perioto, 2014. Seasonality of Pelecinus polyturator (Drury) (Hymenoptera, Pelecinidae) in the Atlantic Rainforest of São Paulo state, Brazil.

Revista Brasileira de Entomologia, 58: 63-65. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S0085-56262014000100010.

Lucena, D.A.A., P.E. Santos Neto, F.C.V. Zanella, F.P. Alves, O.S.N. Trindade & J.C. Silva Junior, 2012. Chrysididae diversity (Hymenoptera) in caatinga vegetation in Jequié, Bahia state, Northeastern Brazil. Magistra, 24: 215-220.

Olmi, M., 2005. A revision of the world Sclerogibbidae (Hymenoptera, Chrysidoidea). Frustula Entomologica, 2627: 46-193.

Olmi, M., 2006. Familia Sclerogibbidae; p. 393-395 In F. Fernández and M. Sharkey (ed.). Introducción a los Hymenoptera de la Región Neotropical. Bogotá: Sociedad Colombiana de Entomología y Universidad Nacional de Colombia.

Olmi, M. & R.S. Copeland, 2011. A catalogue of Dryinidae, Embolemidae and Sclerogibbidae of Kenya and Burundi, with descriptions of new species (Hymenoptera: Chrysidoidea). African Invertebrates, 52: 177-206. DOI: https://dx.doi.org/10.5733/afin.052.0109.

Olmi, M., R.S. Copeland & A. Guglielmino, 2015. An updated checklist of Dryinidae, Embolemidae and Sclerogibbidae (Hymenoptera) of Kenya and Burundi, with descriptions of thirteen new species. Acta Entomologica Musei Nationalis Pragae, 55: 333-380.

Olmi, M., S. van Noort & A. Guglielmino, 2016. Contribution to the knowledge of Afrotropical Dryinidae, Embolemidae and Sclerogibbidae (Hymenoptera), with description of new species from Central African Republic and Uganda.

ZooKeys, 578: 45-95. DOI: https://doi.org/10.3897/ zookeys.578.7820.

Penteado-Dias, A.M. & C. van Achterberg, 2002. First record of the genus Probethylus Ashmead (Sclerogibbidae: Probethylinae) from Brazil, with description of a new species.

Zoologische Mededelingen, 76: 105-107.

Perioto, N.W., R.I.R. Lara, D.R.R. Fernandes, C.P. De Bortoli, C. Salas, J. Crosariol Netto, L.A. Perez, M. Trevisan, M.M. Kubota, N.A. Pereira, O.J. Aguirre-Gil, R.F. Santos, S.J. Jorge & V.L. Laurentis, 2016. Monomachus (Hymenoptera, Monomachidae) from Atlantic rainforests in São Paulo State, Brazil. Revista Colombiana de Entomología, 42: 171-175.

Ross, E.S., 2000. Contributions to the Biosystematics of the Insect Order Embiidina. Part 2. A Review of the Biology of Embiidina. Occasional Papers of the California Academy of Sciences, 149: 1-36.

Schüepp, C. & M. Olmi, 2012. Catalogue of the Dryinidae and Sclerogibbidae (Hymenoptera: Chrysidoidea) of Belize, with description of two new species. Zootaxa, 3346: 51-63.

Versuti, D.R., C.C.P. Paz, R.I.R. Lara, D.R.R. Fernandes & N.W. Perioto, 2014. Comparative abundance and diversity of Dryininae (Hymenoptera, Dryinidae) in three savannah phytophysiognomies in southeastern Brazil, under three sampling methods. Revista Brasileira de Entomologia, 58: 273-279. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S008556262014000300008.

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Suggestion citation:

36

Fernandes, D.R.R, F.P. Alves, E.M. Shimbori, R.I.R. Lara, J.C. Silva Junior & N.W. Perioto, 2017. New distribution records of Sclerogibbidae (Hymenoptera: Chrysidoidea) in Brazil. EntomoBrasilis, 10 (1): 33-36.

Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.658

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.660 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Taxonomy and Systematic / Taxonomia e Sistemática

Annotated keys to the species of Megaspilidae (Hymenoptera: Ceraphronoidea) of the Neotropical Region Registered on ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub: 4CD7D843-D7EF-432F-B6F1-D34F1A100277 Cleder Pezzini¹ & Andreas Köhler² 1. Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Faculdade de Agronomia, Departamento de Fitossanidade. 2. Universidade de Santa Cruz do Sul, Departamento de Biologia e Farmácia, Laboratório de Entomologia.

EntomoBrasilis 10 (1): 37-43 (2017) Abstract. A key to the species of Megaspilidae occurring in Neotropical Region is given, and information on the 20 species in four genera is provided, including data on their distribution and host associations. The Megaspilidae fauna is still poorly known in the Neotropical region and more studies are necessary.

Keywords: Biodiversity; Insect; Megaspilid; Parasitoid wasps; Taxonomy.

Chaves de identificação para as espécies de Megaspilidae (Hymenoptera: Ceraphronoidea) na Região Neotropical Resumo. É fornecida chave de identificação para os quatro gêneros e 20 espécies de Megaspilidae que ocorrem na Região Neotropical assim como dados sobre as suas distribuições e associações. A fauna de Megaspilidae da Região Neotropical é pouco conhecida e mais estudos são necessários.

Palavras-Chave: Biodiversidade; Inseto; Megaspilídeos; Taxonomia; Vespas parasitoides.

pproximately 800 species of Ceraphronoidea are described worldwide, although it is estimated that there are about 2,000 (Masner 2006). Regarding the Neotropics, there are no precise numbers because of the absence of revisions. The superfamily is composed of two extant families, Ceraphronidae and Megaspilidae (Dessart 2006).

The main characteristics of Megaspilidae are: body usually 2-3mm in length (exceptionally up to 4 mm); antenna in both sexes with 11 segments, in some females the antenna is clavate and in some males with filiform, serrated or branched shape.

Some species are apterous, but the most are winged; forewing with submarginal, marginal and radial veins, the latter curved and with enlarged stigma (pterostigma). Foretibia with two apical spurs, the longest one forked at the apex; middle and posterior tibia each with two spurs (Dessart 1995a; Masner 1993, 2006).

According to Masner (2006); Dessart (2006) Megaspilidae is divided into two subfamilies: Lagynodinae and Megaspilinae and comprehends nine genera and about 450 species described in the world.

Lagynodinae contains six genera: Aetholagynodes Dessart, 1994, restricted to Australia; Archisynarsis Szabó, 1973 and

Typhlolagynodes Dessart, 1981, restricted to Europe; Holophleps Kozlov, 1966, to North America and Europe; Lagynodes Förster, 1840, with a worldwide distribution and Prolagynodes Alekseev & Rasnitsyn, 1981, fossil (Johnson & Musetti 2004).

Megaspilinae is the largest subfamily, with seven genera: Platyceraphron Kieffer, 1906 and Megaspilus Westwood, 1829, restricted to North America and Europe; Trichosteresis Förster, 1856, from South America, North America, Africa and Europe; Creator Alekseev, 1980 and Trassedia Cancemi, 1996, restricted to Europe and Africa, respectively, and Dendrocerus Ratzeburg, 1852 and Conostigmus Dahlbom, 1858, with a worldwide distribution (Dessart & Cancemi, 1986; Dessart 1995a; Johnson & Musetti 2004).

Dessart & Cancemi (1986) provided a key to the world genera and Johnson & Musetti (2004) cataloged the species described from each region. Therefore the aim of this study was to develop identification keys for the species of Megaspilidae occurring in the Neotropical Region.

Material and Methods For the development of the keys, deposited specimens were examined in the following collections: Invertebrate collection

Edited by:



William Costa Rodrigues

Cleder Pezzini  cleder.pezzini@hotmail.com  No ORCID record

Article History: Received: 14.x.2016 Accepted: 07.xi.2016

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  CNPq

Pezzine & Köhler (2017)

Annotated keys to the species of Megaspilidae (Hymenoptera:…

of INPA (Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia) and the Entomological Collection of Santa Cruz do Sul (CESC) of UNISC (Universidade de Santa Cruz do Sul). For the Neotropical species not deposited in these collections, we used the works of Paul Dessart (Table 1). A key for all species was elaborated based on these data. The keys were separated for males and females, based on reproductive system (genitalia).

Morphological terminology follows Dessart (1987b, 1997, 1999, 2006); Fergusson (1980); Miko & Deans (2009). The figures have been redesigned from the original illustrations of each species.

Results A revised key to the Neotropical species of Megaspilidae is presented, since there is no key that includes all species of this region yet.

In the Neotropical Region, 20 species are recognized and classified into four genera (Table 1): Dendrocerus (12 species), Lagynodes (five), Conostigmus (two) and Trichosteresis (one).

Family Megaspilidae Key to subfamilies of the family Megaspilidae 1 Females always apterous; mesosoma with mesoscutum and scutellum greatly reduced and large pronotum and propodeum (Figure 1A); second metasomal tergum large with three longitudinal carinae. Males apterous or winged, without pterostigma; other characteristics similar to females . ............... ......................................................(Lagynodinae) Lagynodes - Females and males winged, with a conspicuous pterostigma; if females apterous, then mesonotum less reduced; second metasomal tergum with more than three longitudinal carinae . . ........................................................................... (Megaspilinae) Subfamily Lagynodinae Key to the species of Lagynodes Förster, 1840 (Males) (Adapted from Dessart 1987b) 1 Wings present........................................................................... 2

Table 1. Known genera and species of Megaspilidae present of the Neotropical region and their hosts (known gender: ♂ ♀).

Taxon

Distribution

Reference(s)

Hosts

LAGYNODINAE Lagynodes Förster L. acuticornis (Kieffer, 1906) ♂ ♀

cosmopolitan

Dessart (1987b); Alekseev & Radchenko (2001)

L. botulifer Dessart, 1987 ♂ ♀

Chile

Dessart (1987b)

L. obscuriceps Dessart, 1981♀

Chile

Dessart (1987b); Dessart (1990)

L. ocellifer Dessart, 1977 ♀

Chile

Dessart (1977); Dessart (1987b)

L. pallidus (Boheman, 1832) ♂ ♀

cosmopolitan

Dessart (1987b); Alekseev & Radchenko (2001)

Unknown, live in soil and can be associated with ant nests.

MEGASPILINAE Conostigmus Dahlbom C. binasutus Dessart and Cancemi, 1987 ♂

Ecuador

Dessart & Cancemi (1986)

-

C. yunquensis Ogloblin, 1957 ♂ ♀

Chile

Dessart (1995b)

-

D. aphidum (Rondani, 1877) ♂ ♀

cosmopolitan

Dessart (2001)

Hyperparasitoids (Braconidae)

D. araucanus Dessart, 1999 ♂

Chile

Dessart (1999)

-

Dendrocerus Ratzeburg Aphidiidae

D. carpenteri (Curtis, 1829) ♂ ♀

cosmopolitan

Dessart (2001)

Lachnidae, Chaitophoridae, Callaphididae, Aphididae, Thelaxidae, Pemphigidae, Adelgidae; hyperparasitoids of Aphidiidae (Braconidae)

D. ciuthan Dessart, 1994 ♀

Mexico

Dessart (1994)

Diptera or hyperparasitoids

D. hadrophthalmus Dessart, 1994♀

Costa Rica

Dessart (1994)

Paratheresia claripalpis Wulp, 1896 (Diptera: Tachinidae)

D. henkvlugi Dessart, 1975 ♂

Chile

Dessart (1975)

-

D. mexicali Dessart, 1999 ♂

Mexico

Dessart (1999)

-

D. phallocrates Dessart, 1987♂ ♀

Peru and Brazil

Dessart (1987a)

Paratheresia claripalpis (Diptera: Tachinidae)

D. ranquel Martinez, 2003 ♂

Argentina

Martinez (2003)

-

D. riograndensis Pezzini and Köhler, 2014 ♂

38

of

Brazil

Pezzini et al. (2014)

-

D. sylvia Dessart & Cancemi, 1987 ♀

Brazil

Dessart & Cancemi (1986)

-

D. zoticus Dessart, 1995 ♂

Mexico

Dessart (1995a)

-

cosmopolitan

Alekseev & Dessart (1980)

Diptera: Syrphidae

Trichosteresis Förster T. glabra (Boheman, 1832) ♂ ♀

e-ISSN 1983-0572

EntomoBrasilis 10 (1): 37-43

- Wingless .................................................................................. 3

insertion of antenna (Figure 2C) .................... D. phallocrates

2 Poststigmal vein twice longer than the stigma (Figure 1B) ...... ...................................................................................L. pallidus

- Facial groove not present ........................................ D. zoticus

- Poststigmal vein less than twice the length of the stigma (Figure 1C) .......................................................................L. acuticornis 3 Last segment of antenna very long, at least 5 times longer than wide and longer than the scape (Figure 1F) ............L. botulifer - Last segment of antenna with approximately the same length as the others segments ...................................... L. acuticornis Key to the species of Lagynodes Förster, 1840 (Females) (Adapted from Dessart 1987b) 1 Pronotum very developed; mesoscutum and scutellum greatly reduced, with combined length less than half of pronotal length (Figure 1G).......................................................... L. acuticornis - Pronotum not developed; mesoscutum and scutellum not greatly reduced (Figures 1H, I) .................................................. 2

4 Antenna with five unarticulated branches; TIII smooth, without punctures ................................................................................... 5 - Antenna with five articulated branches basally (Figure 2O); TIII with punctures ........................................................ D. mexicali 5 A8 same length as A7 and approximately same length as A11 . .. 6 - A8 twice length of A7 and longer than A11 (Figure 2P) ................. ............................................................................. D. araucanus 6 Antennal branches relatively thin; A7 and A8 of similar width; R1 smaller than R2; R5 length approximately similar to A7 (Figure 2Q) ............................................................................D. ranquel - Antennal branches relatively thick; A7 thinner than A8; R1 and R2 of same length; R5 much longer than A7 (Figure 2R) ............... ...................................................................... D. riograndensis 7 Propodeum mostly smooth and bright............. D. henkvlugi - Propodeum not smooth ............................................................8

2 Front edge of pronotum marked by a complete or interrupted medially carina ........................................................................... 3

8 Intertorular carina present; stigma almost oval (Figure 2G) ... .................................................................................D. aphidum

- Front edge of pronotum without carina .................................. 4

- Intertorular carina absent; stigma almost circular (Figure 2H) ..............................................................................D. carpenteri

3 Mesoscutum without notaulus (Figure 1H); propodeum slightly wider than the pronotum ..................................L. obscuriceps - Mesoscutum with notaulus (Figure 1I); propodeum slightly narrower than pronotum . .......................................L. botulifer 4 Ocelli present, eyes large (Figure 1D) ...................L. ocellifer - Ocelli not present (Figure 1E) ................................L. pallidus Subfamily Megaspilidae Key to the Neotropical genera 1 Ocelli forming an isosceles triangle with a narrow base, or an equilateral triangle (Figure 2A) . ......................... Conostigmus - Ocelli forming an isosceles triangle, always with wider base (Figure 2B) ................................................................................. 2

Key to the species of Dendrocerus (Females) 1 TIII with longitudinal grooves (Figure 2J) . ............ D. sylviae - TIII without longitudinal grooves .............................................. 2 2 Occipital region with salient facial groove (Figures 2C, D)..... 3 - Occipital region without salient facial groove (Figures 2A, B).4 3 Occipital region with facial groove reaching the antenna insertion (Figure 2C) ...................................... D. phallocrates - Occipital region with facial groove reaching the median ocellus (Figure 2D) ............................................. D. hadrophthalmus 4 Poststigmal vein with the same length as stigma (Figure 2I) . . ................................................................................... D. ciuthan - Poststigmal vein longer than the stigma length ...................... 5

2 Forewings fuscous or smoky, usually with marginal bristles.

Post-pterostigmal vein longer than pterostigma (Figure 2E) ..... .............................................................................. Dendrocerus

5 Intertorular carina present; stigma almost oval (Figure 2G) ... ................................................................................ D. aphidum

- Forewings hyaline without marginal bristles. Post-pterostigmal vein shorter than pterostigma (Figure 2F) ....... Trichosteresis

- Intertorular carina absent; stigma almost circular (Figure 2H) ..............................................................................D. carpenteri

Key to the species of Conostigmus

Key to the species of Trichosteresis

1 Notaulices angulated anteriorly and converging posteriorly, deeply foveolate; scutellum with a prominent concave spur posteriorly (Figure 2K)...................................... C. binasutus ♂

1 Forewing without marginal fringes, stigmal vein shorter than pterostigma and wing disc with much reduced hairs (Figure 2F) .............................................................................. T. glabra ♂ ♀

- Notaulices angulated anteriorly and slightly convergent posteriorly, not favoleate (Figure 2L) ........C. yunquensis ♂ ♀

Examined material

Key to the groups of Dendrocerus (Males) 1 Antenna cylindrical; scape short, massive and significantly larger than flagellomeres (Figure 2M) ......................................... ........................................................... (Penmaricus group) . 3 - Not having that combination of characters ............................. 2 2 Antenna with long lateral flagella, some of which can be longer than the length of flagellomeres (Figures 2O, 2P, 2Q and 2R) . .. ................................................................. (Halidayi group) . 4 - Antenna serrated, with flagellomeres, longer than wide, triangular in profile (Figure 2N) ......... (Carpenteri group) . 7 3 Facial groove present from the occiput until just before the e-ISSN 1983-0572

Conostigmus binasutus Dessart & Cancemi, 1987: BRASIL, Amazonas, Manaus: ♀, 02.vii.1986.

Conostigmus yunquensis Ogloblin, 1957: BRASIL, Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♂, 06.i.2009, (CESC 19968/04); ♂, 28.i.2009, (CESC 23048/17); ♂, 25.xii.2009, (CESC 31936/17).

Dendrocerus aphidum (Rondani, 1877): BRASIL, Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♀, 16.xii.2011, (CESC 43364/20); ♀, 27.xii.2011, (CESC 45553/14); ♀, 17.i.2012, (CESC 46916/16); ♀, 24.i.2012, (CESC 47815/15), ♀, 03.xii.2010, (CESC 38528/22).

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Pezzine & Köhler (2017)

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Annotated keys to the species of Megaspilidae (Hymenoptera:…

Figure 1. Details of structure of the members of the subfamily Lagynodinae: A Dorsal view of a female Lagynodes sp. B L. pallidus ♂ C L. acuticornis ♂ D L. ocellifer ♀ E L. pallidus ♀ F L. botulifer ♂ G L. acuticornis ♀ H L. obscuriceps ♀ I L. botulifer ♀. (Adapted from Dessart 1987b).

e-ISSN 1983-0572

EntomoBrasilis 10 (1): 37-43

Figure 2. Details of structure of the members of Megaspilinae: A Conostigmus sp. B Dendrocerus sp. C D. phallocrates ♂ ♀ D D. zoticus ♂ E Conostigmus sp. or Dendrocerus sp. F Trichosteresis glabra ♂ ♀ G D. aphidum ♂ ♀ H D. carpenteri ♂ ♀ I D. ciuthan ♀ J D. sylviae ♀ K C. binasutus ♂ L C. yunquensis ♂ ♀ M Penmaricus group N Carpenteri group O-P-Q-R Halidayi group O D. mexicali ♂ P D. araucanus ♂ Q D. ranquel ♂ R D. riograndensis ♂. (Adapted from Dessart 1987a, 1994, 1995a, 1995b, 1999, 2001, 2006; Dessart & Cancemi 1986; Martinez 2003; Masner 2006; Pezzini et al. 2014)

e-ISSN 1983-0572

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Dendrocerus carpenteri (Curtis, 1829): BRASIL, Amazonas, Manaus: ♂, 23.i.1985; Rio Grande do Sul: Passa Sete: ♀, 04.ii.2010, (CESC 31228/10); ♂, 04.ii.2010, (CESC 31212/07); Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♂, 20.xi.2008, (CESC 15814/08); ♂, 20.xi.2008, (CESC 16718/13); ♂, 28.xi.2008, (CESC 17565/24); ♀, 28.xi.2008, (CESC 17617/04); 2♀, 05.xii.2008, (CESC 17488/06); ♀, 16.xii.2008, (CESC 18472/12); ♀, 29.xii.2008, (CESC 18614/14); ♀, 20.xi.2008, (CESC 16951/11); ♀, 20.xi.2008, (CESC 15825/11); ♀, 28.xi.2008, (CESC 15915/16); ♀, 05.xii.2008, (CESC 17030/06); 2♀, 05.xii.2008, (CESC 17537/20); ♂, 23.xii.2008, (CESC 18528/03); ♂, 20.xi.2008, (CESC 15667/08); ♀, 20.xi.2008, (CESC 15656/03); ♀, 28.xi.2008, (CESC 16626/07); 2♀, 20.xi.2009, (CESC 26417/05); 2♀, 20.xi.2009, (CESC 26431/16); ♀, 27.xi.2009, (CESC 26680/16); ♀, 27.xi.2009, (CESC 26618/09); ♂, 20.xi.2009, (CESC 26369/09); ♀, 20.xi.2009, (CESC 26395/10); ♀, 20.xi.2009, (CESC 26301/07); ♀, 27.xi.2009, (CESC 26662/06); ♀, 27.xi.2009, (CESC 26503/15); 2♀, 27.xi.2009, (CESC 26548/17); ♀,1♂, 04.xii.2009, (CESC 29231/11); ♀, 08.i.2010, (CESC 32684/17); 2♀, 23.xi.2009, (CESC 26288/18); 2♀, 23.xi.2009, (CESC 26207/09); ♀, 23.xi.2009, (CESC 26218/06); 4♀, 23.xi.2009, (CESC 26228/04); ♀, 16.xii.2011, (CESC 43445/20); ♂, 03.xi.2010, (CESC 36280/08); ♂, 11.xi.2010, (CESC 37402/08); 3♀, 03.xi.2010, (CESC 36333/20); 6♀, 11.xi.2010, (CESC 37486/13); ♀, 11.xi.2010, (CESC 37546/03); 2♀, 2♂, 11.xi.2010, (CESC 37501/12); 2♀, 19.xi.2010, (CESC 37703/26); ♀, 26.xi.2010, (CESC 38162/16); ♀, 07.i.2011, (CESC 39963/16); ♀, 03.xi.2010, (CESC 36443/14); 2♀, 03.xi.2010, (CESC 36456/01); ♀, 03.xi.2010, (CESC 36468/10); 5♀, 11.xi.2010, (CESC 37605/11); ♂, 11.xi.2010, (CESC 37573/06); ♀, 11.xi.2010, (CESC 37597/13); ♀, 11.xi.2010, (CESC 37586/10); 2♀, 19.xi.2010, (CESC 39639/09); 2♀, 19.xi.2010, (CESC 37659/09); ♀, 26.xi.2010, (CESC 38261/07); ♀, 03.xii.2010, (CESC 38483/08); ♀, ♂, 03.xi.2010, (CESC 36179/07); 2♀, 11.xi.2010, (CESC 37305/06); 3♀, 19.xi.2010, (CESC 37866/07); ♀, 26.xi.2010, (CESC 37947/03); ♂, 10.xii.2010, (CESC 38311/09); ♀, 11.xi.2010, (CESC 37317/12); 2♀, 19.xi.2010, (CESC 37876/07); ♀, 26.xi.2010, (CESC 37960/05); ♀, 17.xii.2010, (CESC 38388/04); ♀, 03.xi.2010, (CESC 36198/14); ♀, 19.xi.2010, (CESC 37889/09); 2♀, 11.xi.2010, (CESC 37341/04); ♀, 03.xi.2010, (CESC 36232/09); 3♀, 11.xi.2010, (CESC 37350/05); ♀, 19.xi.2010, (CESC 37910/10); 2♀, 2♂, 11.xi.2010, (CESC 37366/06); 4♀, 19.xi.2010, (CESC 37923/10); ♀, 03.xii.2010, (CESC 38078/07); ♀, ♂, 03.xi.2010, (CESC 36245/09); 6♀, 11.xi.2010, (CESC 37380/16).

Dendrocerus phallocrates Dessart, 1987: BRASIL, Rio Grande do Sul, Passa Sete: ♀, 18.ii.2010, (CESC 31337/10); ♀, 23.xii.2010, (CESC 30883/11); Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♀, 28.i.2009, (CESC 23048/17); ♀, 28.xii.2009, (CESC 31849/12); ♀, 03.i.2012, (CESC 50411/16); ♀, 06.iii.2012, (CESC 50411/16); ♀, 19.xi.2010, (CESC 37900/07).

Dendrocerus riograndensis Pezzini & Köhler, 2014: BRASIL, Rio Grande do Sul: Santa Cruz do Sul: ♂, 16.xii.2011, (CESC 43364/20); ♂, 16.xii.2011, (CESC 43389/17); 2♂, 27.xii.2011, (CESC 45553/14); ♂, 03.i.2012, (CESC 46152/13); ♂, 10.i.2012, (CESC 46511/10); 2♂, 17.i.2012, (CESC 46916/16); ♂, 20.xii.2011, (CESC 44067/11).

42

The Megaspilidae fauna is still poorly known in the Neotropical region and more studies are necessary. Many species have information only from its description, with no subsequent reports.

Aspects of biology are very restricted, only on cosmopolitan species information are published.

Although several species are reported in the literature only in one country location, it is probable they also occur in similar habitats in frontier countries. This work will help to study easier this family by providing information shared on the Neotropical species.

Acknowledgements We are thankful to Dr. Bijoy C., University of Calicut - Kerala, India, for taxonomic aid and a revision of the work; to Stéphanie Davister, Library of Agricultural Sciences, Université de Liège, Belgium, for sending copies of the taxonomic works of the late Paul Dessart.

References Alekseev, V.N. & P. Dessart, 1980. On the taxonomic status of Dendrocerus dauricus and D. antennoclipealis (Hymenoptera, Megaspilidae). Zoologicheskii zhurnal, 59: 1428-1430.

Alekseev, V.N. & T.D. Radchenko, 2001. Ceraphronoid wasps (Hymenoptera, Ceraphronoidea) of the fauna of the Ukraine Communication 1. Vestnik zoologii, 35: 03-16.

Dessart, P., 1975. Quelques Dendrocerus (Hym. Ceraphronoidea Megaspilidae) du Chili. Bulletin Annales de la Societe Royale Belge d’Entomologie, 111: 262-269.

Dessart, P., 1977. Contribution a I’étude des Lagynodinae (Hym. Ceraphronoidea, Megaspilidae). Bulletin Annales de la Societe Royale Belge d’Entomologie, 113: 277-319.

Dessart, P., 1987a. Dendrocerus phallocrates sp. n. d’ Amerique du Sud (Hymenoptera Ceraphronoidae Megaspilidae).

Bulletin Annales de la Societe Royale Belge d’Entomologie, 123: 137-140.

Dessart, P., 1987b. Revision des Lagynodinae (Hymenoptera Ceraphronoidea Megaspilidae). Bulletin Annales de la Societe Royale Belge d’Entomologie, 57: 5-30.

Dessart, P., 1990. A propos de Lagynodinae nouveaux ou peu connus. (Hym., Ceraphronoidea, Megaspilidae) 1) Lagynodes luciae n. sp., première espèce de la sous-famille découverte en Afrique noire et 2) Lagynodes obscuriceps Dessart, 1982: première espèce connue à mâle trimorphe. Bulletin de l’Institut Royal des Sciences Naturelles de Belgique Entomologie, 60: 77-83.

Dessart, P., 1994. Hymenoptera Ceraphronoidea nouveaux ou peu connus. Bulletin de l’Institut Royal des Sciences Naturelles de Belgique Entomologie, 64: 49-103.

Dessart, P., 1995a. À propos du genre Dendrocerus Ratzeburg, 1852. Les espèces du groupe «penmaricus» (Hymenoptera Ceraphronoidea Megaspilidae). Bulletin Annales de la Societe Royale Belge d’Entomologie, 131: 349-382.

Dessart, P., 1995b. Revision de deux Ceraphronoidea décrits par A. A. Oglobin (Hymenoptera). Bulletin et Annales de la Société Royale Belge de Entomologie, 131: 295-303.

Dessart, P., 1997. Les Megaspilidae ni europieens, ni americains 1. Le genre Conostigmus Dahlbom, 1858 (Hymenoptera Ceraphronoidea Megaspilidae). Memoires de la Societe Royale Belge d’Entomologie, 37: 1-144.

Dessart, P., 1999. Révision des Dendrocerus du groupe “halidayi” (Hymenoptera: Ceraphronoidea: Megaspilidae). Belgian Journal of Entomology, 1: 169-265.

Dessart, P., 2001. Les Megaspilinae ni européens, ni américains 2.

Les Dendrocerus Ratzeburg, 1852, à mâles non flabellicornés (Hymenoptera Ceraphronoidea Megaspilidae). Belgian Journal of Entomology, 3: 3-124.

Dessart, P., 2006. Familia Megaspilidae, p. 232-236. In: Hanson, P.E. & I.D. Gauld (Eds.). Hymenoptera de la Región Neotropical. Memoirs of the American Entomological Institute, 77. Gainesville, 994 p.

Dessart, P. & P. Cancemi, 1986. Tableau dichotomique dês genres de Ceraphronidae (Hymenoptera) avec commentaries et nouvelles especes. Frustula Entomologica, 7/8: 307-372.

Fergusson, N.D.M., 1980. A revision of the British species of Dendrocerus Ratzeburg (Hymenoptera: Ceraphronoidea) with a review of their biology as aphid hyperparasites. Bulletin of the British Museum (Natural History) Entomology, 41: 255-314. DOI: https://dx.doi.org/10.5962/bhl.part.28549.

Johnson, N.F. & L. Musetti, 2004. Catalog of the systematic literature of the superfamily Ceraphronoidea (Hymenoptera). e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

Contributions of the American Entomological Institute, 33: 1-149.

Martinez, J.J., 2003. Una nueva especie de Dendrocerus (Hymenoptera: Megaspilidae) de La Pampa, Argentina.

Revista de la Sociedad Entomológica Argentina, 62: 65-68.

Masner, L., 1993. Superfamily Ceraphronoidea, p. 566-569. In: Goulet, H. & J.T. Huber (Eds.). Hymenoptera of the World: An identification guide to families. Agriculture Canada, Ottawa, Ontario, 680p.

Masner, L., 2006. Familia Megaspilidae, p. 789-791. In: Fernández F. & M.J. Sharkey (Eds.). Introducción a los Hymenoptera de la Región Neotropical. Sociedad Colombiana de Entomología y Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, 894 p.

EntomoBrasilis 10 (1): 37-43

Miko I & A.R. Deans, 2009. Masner, a new genus of Ceraphronidae (Hymenoptera, Ceraphronoidea) described using controlled vocabularies. Zookeys, 20: 127-153. DOI: http://dx.doi.org/10.3897/zookeys.20.119.

Pezzini C., K.C.F. Zilch & A. Köhler, 2014. A new species of Dendrocerus (Hymenoptera, Megaspilidae) from southern Brazil. Zookeys, 425: 51-57. DOI: http://dx.doi.org/10.3897/ zookeys.425.7454.

**********

Suggestion citation:

43

Pezzini, C. & A. Köhler, 2017. Annotated keys to the species of Megaspilidae (Hymenoptera: Ceraphronoidea) of the Neotropical Region.

EntomoBrasilis, 10 (1): 37-43.

Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.660

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.667 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Taxonomy and Systematic / Taxonomia e Sistemática

Checklist and new records of Notonectidae (Hemiptera: Heteroptera: Nepomorpha) from Goiás, Brazil Registered on ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:697439A6-40DA-48CF-A948-D85726FDF94E Julianna Freires Barbosa¹ & Karina Dias da Silva² 1. Universidade Federal do Rio de Janeiro, Instituto de Biologia, CCS, Depto. de Zoologia, Lab. Entomologia. 2.Universidade Federal do Pará.

EntomoBrasilis 10 (1): 44-50 (2017) Abstract. The brazilian savannah, called Cerrado, has the richest flora among the world’s savannahs, and the State of Goiás comprises part of this biome. We present here a checklist for Goiás based on literature and specimens collected, with 18 species of Notonectidae, including new distribution records of Martarega membranacea White, 1879, and first records of Buenoa konta Nieser & Pelli, 1994; Buenoa pseudomutabilis Barbosa, Ribeiro & Nessimian, 2010; Buenoa tarsalis Truxal, 1953; Martarega bentoi Truxal, 1949 and Martarega brasiliensis Truxal, 1949 in the State. This checklist highlights a gap in the knowledge of Notonectidae and a great necessity of works with diversity of backswimmers in Goiás.

Keywords: Buenoa; Central-West region; Cerrado; Martarega; Neotropical.

Lista de espécies e registros novos de Notonectidae (Hemiptera: Heteroptera: Nepomorpha) do Estado de Goiás, Brasil Resumo. A savanna brasileira, chamada de Cerrado, possui a maior riqueza de flora dentre as savannas mundiais, e o Estado de Goiás encontra-se dentro dos limites deste bioma. Apresentamos aqui uma lista de espécies para Goiás baseada em literatura e espécimes coletados, com 18 espécies de Notonectidae, incluindo registros novos de distribuição de Martarega membranacea White, 1879, e o primeiro registro no Estado de Buenoa konta Nieser & Pelli, 1994; Buenoa pseudomutabilis Barbosa, Ribeiro & Nessimian, 2010; Buenoa tarsalis Truxal, 1953; Martarega bentoi Truxal, 1949 e Martarega brasiliensis Truxal, 1949. Esta lista destaca uma lacuna no conhecimento de Notonectidae e a grande necessidade de desenvolvimento de artigos com foco na diversidade de Notonectidae em Goiás.

Palavras-chave: Buenoa; Cerrado; Martarega; Neotropical; região Centro-Oeste.

he State of Goiás comprises part of the 2 million km² of brazilian savannah, called Cerrado, that covers Central Brazil (Ratter et al. 1997). This biome has the richest flora among the world’s savannahs (> 7.000 species) (Klink & Machado 2005). With high levels of endemism, the Cerrado is considered one of the hotspots of biodiversity conservation in the world due to anthropogenic pressure to which it is submitted with the advance of agriculture and livestock (Myers et al. 2000).

Much of its biodiversity remains unknown and this scenario is worse when it comes to aquatic insects (Contador et al. 2012), when taking into account the Linnaean deficit (Whittaker et al.

2005; Bini et al. 2006) – the lack of taxonomic knowledge of these species – along with Wallacean defficit (Whittaker et al.

2005) – characterized by a lack of knowledge of the geographical distribution of these species.

Members of Notonectidae are commonly known as backswimmers. This family is the second largest of Nepomorpha, with 11 genera and about 400 species (Polhemus & Polhemus 2008). In Brazil four genera are found, Buenoa Kirkaldy,

1904, Martarega White, 1879, Notonecta Linnaeus, 1758 and Enitharoides Brooks, 1953 , with 55 species (Moreira et al.

2011; Barbosa & Nessimian 2013a, b; Barbosa & Rodrigues, 2013; Barbosa et al. 2012, 2015).

Buenoa and Martarega are the largest and most common genera, and hemelytra polymorphism is highly frequent in both.

Brachyptery occurs more often in Martarega, which in general are found in perennial waters (Barbosa & Rodrigues 2013), inhabit eddies of rivers where there is slight current, swim constantly at or near the surface (Truxal 1979) and tend to be gregarious forming large schools in deep sheltered eddies (Menke & Truxal 1966). Macropterous individuals are most frequently found in Buenoa, which occurs generally in lentic and temporary waters (Barbosa & Rodrigues 2013); in Notonecta, that such as Buenoa, live in static water waiting for free-moving prey to come near (Truxal 1979); and Enitharoides, which are commonly found in lotic waters.

Edited by:



William Costa Rodrigues

Julianna Freires Barbosa  julianna.freires@gmail.com  No ORCID record

Article History: Received: 20.xi.2016 Accepted: 19.iii.2017

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  CNPq; CAPES; FAPERJ

Barbosa & Dias da Silva (2017)

Checklist and new records of Notonectidae (Hemiptera: Heteroptera:…

The Central-West Region of Brazil lacks recent studies about Notonectidae species, with only a checklist for the State of Mato Grosso do Sul (Floriano et al. 2013). The main work about this family in this region, mainly from Goiás [The State of Tocantins was part of the territory of State of Goiás until 1988. The records for the municipality of Peixe and vicinity found in Truxal (1957) are within the limits of the current State of Tocantins (Barbosa & Nessimian 2013)], was made by Truxal (1957) with new records of three genera and 14 species. In order to aid to fill this gap in the State of Goiás, we present here a checklist of species of Notonectidae occurring in this State, new distributional records of Martarega membranacea White, 1879, and first records of Buenoa konta Nieser & Pelli, 1994, Buenoa pseudomutabilis Barbosa, Ribeiro & Nessimian, 2010, Buenoa tarsalis Truxal, 1953, Martarega bentoi Truxal, 1949 and Martarega brasiliensis White, 1879.

Material and Methods Samplings were taken in nine municipalities of the State of Goiás: Alto Paraíso de Goiás, Bonfinópolis, Caiapônia, Caldazinha, Cristalina, Jataí, Leopoldo de Bulhões, São João da Aliança, and Silvânia. Specimens were deposited in Coleção Zoológica (ZUFG), Universidade Federal de Goiás, and Coleção Entomológica José Alfredo Pinheiro Dutra (DZRJ), Universidade Federal do Rio de Janeiro.

The specimens were preserved in 80% ethyl alcohol. In quotations of label data, a comma separates different information and a semicolon separates information of different specimens.

An exclamation mark (!) indicates new records of a species.

Collectors and collection institutions are cited in parentheses.

The letter “m” refers to male specimens and the letter “f” to females. The full citation of individual specimens collected at the same locality on different dates is not cited. Maps were made with QGIS® 2.14.2.

Buenoa Kirkaldy, 1904 Buenoa amnigenus (White, 1879) Distribution in Brazil. North (AM, PA, TO), Northeast (CE, RN, PB, PE), and Central-West regions (MT, GO, MS) (White 1879; Truxal 1953, 1957; Nieser 1975; Heckman 1998; Barbosa & Nessimian 2013; Barbosa & Rodrigues 2013; Floriano et al.

2013).

Occurrence in Goiás (Figure 2). “24 km east of Formoso; 124 km south of Peixe” (This locality probably is in the border between Goiás and Tocantins) (Truxal 1957).

Buenoa fittkaui Nieser, 1970 Distribution in Brazil. Central-West Region (GO) (Nieser 1970).

Occurrence in Goiás (Figure 2). “Goiás, near Formosa, Lagoa Feia” (Nieser 1970).

Buenoa konta Nieser & Pelli, 1994 Distribution in Brazil. North (PA) and Southeast regions (MG, RJ) (Nieser & Pelli 1994; Nieser & Melo 1997; Melo & Nieser 2004; Ribeiro et al. 2010; Barbosa & Nessimian 2013b; Barbosa & Rodrigues 2013).

Material examined (Figure 2). Brasil, Estado de Goiás!, Leopoldo de Bulhões (16º 34’ 40.92” S, 48º 56’ 0.84” W), 20.VI.2012 (K. Dias- Silva): 1 f brachypterous (ZUFG 5177); de Caldazinha (16° 43’ 39.66” S, 48° 52’ 42.51” W), 17.VIIII.2012: 1 m and 1 f brachypterous (ZUFG 5161).

45

Results

In total, were recorded for the state of Goiás 18 species of Notonectidae (12 of Buenoa, 5 of Martarega and 1 of Notonecta), with 13 records found in literature and five species corresponding to new records.

Figure 1. Biomes of Brazil indicating the location of State of Goiás.

e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 10 (1): 44-50

Distribution in Brazil. Central-West Region (GO) (Truxal 1957).

Distribution in Brazil. North (TO), Central-West (GO), Southeast (MG), and South regions (PR) (Jaczewski 1928; Truxal 1957; Nieser & Melo 1997; Melo & Nieser 2004; Souza et al. 2006).

Occurrence in Goiás (Figure 2). “Veadeiros (In 1963 the municipality of Veadeiros was renamed to Alto Paraíso de Goiás (IBGE 2016), Goiás, Brazil” (Truxal 1957).

Occurrence in Goiás (Figure 3). “20 km north of São João da Aliança; 24 km east of Formoso; 34 km. south of Amaro Leite, 124 km. south of Peixe²” (Truxal 1957).

Material examined. Brasil, Estado de Goiás, Alto Paraíso de Goiás, ponte sobre o córrego Rodoviarinha (14°10’4.20” S, 47°49’15.90” W), 26.III.2013 (D.M. Takiya & A.P.M. Santos): 1 m macropterous (DZRJ 3743); Cachoeira das Loquinhas, Poço do Sol (14°8’40.20” S, 47°28’58.20” W), 23.III.2013 (A.P.M. Santos & D.M. Takiya): 4 m and 1 f macropterous (DZRJ 3744); São João da Aliança, Cachoeira do Macaco, acima da Catedral, encontro de afluente de água branca e do Rio do Macaco (14° 8’ 39.10” S, 47° 20’ 33.60” W), 22.III.2013: 1 m macropterous (DZRJ 3747).

Buenoa platycnemis (Fieber, 1851)

Buenoa machrisi Truxal, 1957

Buenoa mutabilis Truxal, 1953 Distribution in Brazil. Northeast (PI), Central-West (GO) and Southeast regions (MG) (Truxal 1957; Nieser and Melo 1997; Vianna and Melo 2003; Melo and Nieser 2004; Takiya et al. 2016).

Occurrence in Goiás (Figure 2). “20 km north of São João da Aliança” (Truxal 1957).

Buenoa pallens (Champion, 1901) Distribution in Brazil. North (RR), Central-West (GO) and Southeast regions (MG) (Truxal 1953, 1957).

Occurrence in Goiás (Figure 2). “34 km south of Amaro Leite” (Truxal 1957).

Occurrence in Goiás (Figure 3). “24 km. east of Formoso” (Truxal 1957).

Buenoa pseudomutabilis Barbosa, Ribeiro & Nessimian, 2010 Distribution in Brazil. Northeast (PI), and Southeast regions (RJ) (Barbosa et al. 2010a; Takiya et al. 2016).

Material examined (Figure 3). Brasil, Estado de Goiás!, Leopoldo de Bulhões (16º 35’ 20” S, 48º 56’ 52” W), 14.VI.2012 (K. Dias-Silva): 4 m and 1 f (ZUFG 5193), 1 m (ZUFG 5194) macropterous; (16º34’41” S, 48º56’01” W), 20.VI.2012: 4 m (ZUFG 5191), 1 m (ZUFG 5204) macropterous; (16º37’49” S, 48º48’24” W), 18.VII.2012: 2 m and 1 f macropterous (ZUFG 5153); (16º32’12” S, 48º49’48” W), 24.VII.2012: 1 m macropterous (ZUFG 5122), 3m macropterous (ZUFG 5172), 1 m and 1 f macropterous (ZUFG 5189); (16º 40’ 51” S, 48º 55’ 45” W): 1 m and 2 f macropterous (ZUFG 5209); Bonfinópolis (16º36’13” S, 48º57’36” W), 12.VI.2012: 2 m and 5 f macropterous (ZUFG 5201); Caldazinha (16º40’16” S, 48º50’55” W), 12.VII.2012: 4 m and 4 f (ZUFG 5175), 1 m (ZUFG 5200) macropterous; (16º44’32” S, 48º53’01” W), 03.VIII.2012: 2 m macropterous (ZUFG 5155); (16º42’53” S, 48º55’13” W), 16.VIII.2012: 2 m

46

Buenoa paranensis Jaczewski, 1928

Distribution in Brazil. North (AM, PA, TO), Northeast (MA), Central-West (MT, GO), and Southeast regions (RJ) (Truxal 1953, 1957; Nieser 1970; Ribeiro et al. 1998; Ribeiro et al. 2010; Barbosa & Nessimian 2013b).

Figure 2. Distributional records of Notonectidae species in municipalities of the State of Goiás (*= known records) – Buenoa amnigenus, B. fittkaui, B. konta, B. machrisi, B. mutabilis and B. pallens.

e-ISSN 1983-0572

Barbosa & Dias da Silva (2017)

Checklist and new records of Notonectidae (Hemiptera: Heteroptera:…

and 1 f macropterous (ZUFG 5176); (16º43’40” S, 48º52’43” W), 17.VIII.2012: 2 m and 1 f macropterous (ZUFG 5203); Silvânia (16º32’59” S, 48º48’21” W), 05.VII.2012: 1 f macropterous (ZUFG 5182).

Buenoa tarsalis Truxal, 1953 Distribution in Brazil. North (AM, PA), Northeast (PI, CE, RN, PB, PE) and Southeast regions (MG, RJ) (Truxal 1953; Nieser 1970; Nieser & Melo 1997; Melo & Nieser 2004; Ribeiro et al. 2010; Barbosa & Nessimian 2013b; Takiya et al. 2016).

Material examined (Figure 3). Brasil, Estado de Goiás!, Alto Paraíso de Goiás, Morada do Sol, estrada da propriedade (14º12’16.4” S, 47º50’33” W, 792 m), 25.X.2013 (B.M. Camisão, C.C. Gonçalves & D.M. Takiya): 1 m (DZRJ 3912); 26.X.2013: 1 m and 1 f (DZRJ 3911); Vale das Pedras, Rio São Miguel, praia abaixo das piscinas (14º11’31.8” S, 47º48’20.6” W, 818 m), 25.X.2013 (D.M. Takiya): 5 and 2 f macropterous (DZRJ 3913); (D. Takiya, C. Gonçalves & B. Camisão): 2 m macropterous (DZRJ 3937); Município de Caldazinha (16º40’16” S, 48º50’55” W), 12.VII.2012 (K. Dias-Silva): 1 m macropterous (ZUFG 5198).

Buenoa tibialis Truxal, 1957 Distribution in Brazil. North (PA) and Central-West Region (GO) (Truxal 1957; Barbosa & Nessimian 2013b).

Occurrence in Goiás (Figure 3). “24 km. east of Formoso, Goiás, Brazil” (Truxal 1957).

Buenoa triangularis Truxal, 1957 Distribution in Brazil. Central-West Region (GO) (Truxal 1957).

Martarega bentoi Truxal, 1949 Distribution in Brazil. Northeast (PI, CE, PE, BA), CentralWest (MT) and Southeast (MG, RJ) regions (Truxal 1949; Barbosa & Rodrigues 2013; Barbosa & Giehl 2014; Cordeiro & Moreira 2015; Moreira et al. 2016; Takiya et al. 2016).

Material examined (Figure 4). Brasil, Estado de Goiás!, Caiapônia, rio (17º02’12.5” S, 52º06’41.6” W, 602 m), 15.II.2012 (A.P.M. Santos & E. Raimundi): 2 m brachypterous; Jataí, riacho (17º37’43.9” S, 52º20’50.4” W), 25.II.2012 (E. Raimundi): 2 m brachypterous (DZRJ 3614); Alto Paraíso de Goiás, Cachoeira São Bento (14°9’39.50” S, 47°35’39.00” W), 21.III.2013 (A.P.M. Santos & D.M. Takiya): 3 m and 1 f brachypterous (DZRJ 3745); São João da Aliança, Cachoeira do Macaco, acima da Catedral, encontro de afluente de água branca e do Rio do Macaco, (14°8’39.10” S, 47°20’33.60” W), 22.III.2013: 4 m and 5 f brachypterous (DZRJ 3746); Cristalina, córrego de 1º ordem na estrada de chão no caminho para a pedra Chapéu de Sol (16°43’48.80” S, 47°34’8.60”W), 19.III.2013: 4 m and 3 f brachypterous (DZRJ 3748); Cachoeira do Arrojado (16°47’37.10” S, 47°31’26.80” W), 19.III.2013: 4 m and 10 f brachypterous (DZRJ 3749); Leopoldo de Bulhões (16º35’20” S, 48º56’52” W), 14.VI.2012 (K. Dias-Silva): 3 m and 3 f brachypterous (ZUFG 5149), 1f brachypterous (ZUFG 5163), 1 m and 2 f (ZUFG 5196), 2 m and 1 f (ZUFG 5199), 3 m and 8 f (ZUFG 5210) brachypterous; (16º37’49” S, 48º48’24” W), 18.VII.2012: 1 m and 1 f brachypterous (ZUFG 5159); (16º34’41” S, 48º56’01” W), 20.VI.2012: 1 f brachypterous, 1 f macropterous (ZUFG 5168), 1 m and 2 f brachypterous, 1 m macropterous (ZUFG 5178); (16º32’12” S, 48º49’48” W), 24.VII.2012: 1 f (ZUFG 5151), 3 m (ZUFG 5152), 1 f (ZUFG 5160), 1 m (ZUFG 5165), 4 m and 6 f (ZUFG 5169), 1 m and 2 f (ZUFG 5179), 3 m and 7 f (ZUFG 5180), 8 m and 18 f (ZUFG 5181), 1m and 6 f (ZUFG 5183), 2 m and 1 f (ZUFG 5185), 1 f (ZUFG 5186), 1 f (ZUFG 5192), 3 m and 2 f (ZUFG 5195), 1 m and 1 f (ZUFG 5202), 13 m and 8 f (ZUFG 5208) brachypterous, 4 m and 3 f brachypterous (ZUFG 5173); 6 m and 7 f brachypterous (ZUFG 5174); (16º40’51” S, 48º55’45”

47

Occurrence in Goiás (Figure 3). “Veadeiros (In 1963 the municipality of Veadeiros was renamed to Alto Paraíso de Goiás (IBGE 2016), Goiás, Brazil” (Truxal, 1957).

Martarega White, 1879

Figure 3. Distributional records of Notonectidae species in municipalities of the State of Goiás (*= known records) - B. paranensis, B. platycnemis, B. pseudomutabilis, B. tarsalis, B. tibialis and B. triangularis.

e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

W): 2 f brachypterous (ZUFG 5209), 357 m and 115 f (ZUFG 5211); (16º33’39”S, 48º49’05” W) 12.VIII.2012: 1 m macropterous (5171); Bonfinópolis (16º36’13” S, 48º57’36” W), 12.VI.2012: 2 m and 3 f brachypterous (ZUFG 5156), 6 m brachypterous (ZUFG 5157), 1 m and 3 f brachypterous (ZUFG 5158), 34 m and 8 f (ZUFG 5207); (16º35’04” S, 48º58’45” W), 26.VII.2012: 1 m brachypterous (ZUFG 5190); Caldazinha (16º40’16” S, 48º50’55” W), 12.VII.2012: 1 f brachypterous (ZUFG 5197); (16º42’53” S, 48º55’13” W), 16.VIII.2012: 34 m and 18 f (5150), 1 f (ZUFG 5162), 1 f (ZUFG 5167), 1m (ZUFG 5170), 28 m and 5 f (ZUFG 5184), 1 m and 2 f (ZUFG 5187) brachypterous; (16º43’40”S, 48º52’43” W), 17.VIII.2012: 3 f brachypterous (ZUFG 5166).

Martarega brasiliensis Truxal, 1949 Distribution in Brazil. North (PA, RR), Northeast (CE, PE), Central-West (MT, MS) and Southeast (RJ, SP) regions (Truxal 1949; Nieser 1970; Barbosa et al. 2010b; Ribeiro et al. 2010; Barbosa et al. 2012; Barbosa & Rodrigues, 2013; Castanhole et al.

2013; Floriano et al. 2013; Barbosa & Giehl 2014; Pereira et al.

2015a, b).

Material examined (Figure 4). Brasil, Estado de Goiás!, Caldazinha, (16º42’53” S, 48º55’13” W), 16.VIII.2012 (K. DiasSilva): 1 f brachypterous (ZUFG 5150).

EntomoBrasilis 10 (1): 44-50

Material examined. Brasil, Estado de Goiás, Caldazinha (16º44’32” S, 48º53’01” W), 03.VIII.2012 (K. Dias-Silva): 2 m and 1 f (ZUFG 5154); (16º42’53” S, 48º55’ 13” W), 16.VIII.2012 (K. Dias-Silva): 1 m brachypterous (5150), 1 m brachypterous (ZUFG 5184); (16º43’40” S, 48º52’43” W), 17.VIII.2012: 1f brachypterous (ZUFG 5166); Silvânia (16º32’59” S, 48º48’21” W), 05.VII.2012: 1 m and 1 f brachypterous (ZUFG 5164).

Martarega nessimiani Barbosa & Rodrigues, 2013 Distribution in Brazil. North (PA), Central-West (GO) and Southeast regions (MG) (Barbosa & Rodrigues 2013).

Occurrence in Goiás (Figure 4). Jataí (Barbosa & Rodrigues 2013).

Martarega uruguayensis (Berg, 1883) Distribution in Brazil. All regions (TO, PE, GO, MS, MG, SP, RJ, PR, SC) (Jaczewski 1928; Truxal 1949, 1957; Nieser & Melo 1997; Vianna & Melo 2003; Melo & Nieser 2004; Pelli et al.

2006; Souza et al. 2006; Barbosa et al. 2010b; Ribeiro et al. 2010; Floriano et al. 2013; ).

Occurrence in Goiás (Figure 4). “20 km north of São João da Aliança; 24 km east of Formoso” (Truxal 1957).

Martarega membranacea White, 1879

Notonecta Linnaeus, 1758

Distribution in Brazil. North (AM, RO, PA, TO), Northeast (PI), Central-West (GO, MS) and Southeast regions (MG, RJ, SP) (White 1879; Truxal 1949, 1957; Nieser 1970; Melo & Nieser 2004; Pereira & Melo 2007; Barbosa et al. 2010b; Ribeiro et al..

2010; Barbosa et al. 2012; Barbosa & Rodrigues 2013; Castanhole et al. 2013; Floriano et al. 2013; Pereira et al. 2015a; Takiya et al. 2016).

Notonecta disturbata Hungerford, 1926

Occurrence in Goiás (Figure 4). “Anápolis” (Truxal 1957).

Discussion

48

Occurrence in Goiás (Figure 4). “Goiás, near Formosa, Lagoa Feia” (Nieser 1970).

Distribution in Brazil. All regions (PA, TO, PI, MT, GO, MG, RJ, SP, RS (Hungerford 1933; Truxal 1957; Nieser 1970; Bachmann 1971; Ribeiro et al. 1998; Melo & Nieser 2004; Ribeiro et al. 2010; Barbosa & Nessimian 2013a; Takiya et al. 2016).

Figure 4. Distributional records of Notonectidae species in municipalities of the State of Goiás (*= known records) - Martarega brasiliensis, M. bentoi, M. membranacea, M. nessimiani, M. uruguayensis and Notonecta disturbata.

e-ISSN 1983-0572

Checklist and new records of Notonectidae (Hemiptera: Heteroptera:…

The genus Buenoa is restricted to the Western Hemisphere and is widely distributed on South America, with 31 known species in Brazil (Barbosa & Nessimian 2013b). The genus Martarega has the same pattern of distribution of Buenoa, with 15 known species in Brazil (Barbosa et al. 2012, 2015; Barbosa & Rodrigues 2013). Notonecta is a cosmopolitan genus, with eight species recorded in the country (Moreira et al. 2011; Barbosa & Nessimian 2013a). This work increased to 18 the number of Notonectidae species found in Goiás, representing 33% of total species known in Brazil. With the maps was possible to realize the great area in the State lacking any record of this family. Records of literature and those herein cited are restricted to 16 of 246 municipalities of the state. This checklist highlights a gap in the knowledge of Notonectidae and a great necessity of works with diversity of backswimmers in Goiás, and in Brazil.

Acknowledgements We are grateful to the project “Cerrado Waterbodies”, to collectors cited above and to Adriano Melo who provided part of the specimens in this study. This work was sponsored by Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq). We are also grateful to the CNPq and Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES)/ Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro (FAPERJ) for postdoctoral fellowships awarded for the authors.

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References Bachmann, A.O., 1971. Catálogo sistematico y clave para la determinacion de las subfamilias, generos y especies de las Notonectidae de la República Argentina. Physis, 30: 601617.

Barbosa, J.F. & H.D.D. Rodrigues, 2013. A new species of Martarega White, 1879, with new distributional records of Notonectidae (Hemiptera: Heteroptera: Nepomorpha) from Brazil. Zootaxa, 3682: 534-540. DOI: https://dx.doi.org/10.11646/zootaxa.3682.4.4.

Barbosa, J.F. & J.L. Nessimian, 2013a. New species and new records of Notonecta (Hemiptera: Heteroptera: Notonectidae) from Brazil. Zoologia, 30: 692-696. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S1984-46702013005000011.

Barbosa, J.F. & J.L. Nessimian, 2013b. The genus Buenoa Kirkaldy, 1904 (Hemiptera: Heteroptera: Nepomorpha: Notonectidae) in northern Brazil: inventory, new records, and new species. Zootaxa, 3694: 101-130. DOI: https://dx.doi.org/10.11646/zootaxa.3694.2.1.

Barbosa, J.F. & N.F.S. Giehl, 2014. New distribution records of the genus Martarega White, 1879 (Hemiptera: Heteroptera: Notonectidae) in eastern Mato Grosso State, Brazil. Check List, 10: 1152-1155. DOI: https://dx.doi.org/10.15560/10.5.1152.

Barbosa, J.F., J.R.I. Ribeiro & J.L. Nessimian, 2010a.

A new species of Buenoa Kirkaldy (Hemiptera, Heteroptera, Notonectidae) from Rio de Janeiro, Brazil.

Revista Brasileira de Entomologia, 54: 560-564. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S0085-56262010000400004.

Barbosa, J.F., J.R.I. Ribeiro & J.L. Nessimian, 2012. A synopsis of Martarega White, 1879 (Insecta: Heteroptera: Notonectidae) occurring in the Brazilian Amazonia, with descriptions of three new species. Journal of Natural History, 46: 1025–1057.

DOI: https://dx.doi.org/10.1080/00222933.2011.651645.

Barbosa, J.F., J.R.I. Ribeiro & R.L. Ferreira-Keppler, 2010b. A new species of Martarega White, 1879 (Hemiptera: Heteroptera: Notonectidae) from the State of Pará, Brazil, and new records for three species in Brazil. Zootaxa, 2351: 58-64.

Barbosa, J.F., J.L. Nessimian & D.M. Takiya, 2015. Description of two new species of Martarega White, 1879 (Heteroptera: Nepomorpha: Notonectidae), one based on the mixed type-series of M. oriximinaensis Barbosa, Ribeiro &

Barbosa & Dias da Silva (2017)

Ferreira-Keppler, 2010. Zootaxa, 3947: 417-424. DOI: https://dx.doi.org/10.11646/zootaxa.3947.3.8.

Bini, L.M., J.A.F. Diniz, T. Rangel, R.P. Bastos & M.P. Pinto, 2006.

Challenging Wallacean and Linnean shortfalls: knowledge gradients and conservation planning in a biodiversity hotspot. Diversity and Distributions, 12: 475-482. DOI: https://dx.doi.org/10.1111/j.1366-9516.2006.00286.x.

Castanhole, M.M.U., S.R.C. Marchesin, L.L.V. Pereira, F.F.F. Moreira, J.F. Barbosa, J.R. Valério & M.M. Itoyama, 2013.

The first assess of the haplotypes from COI gene sequences in species of spittlebugs (Cicadomorpha: Hemiptera) and aquatic true bugs (Gerromorpha and Nepomorpha: Hemiptera) in Brazil. Genetics and Molecular Research, 12: 5372-5381.

DOI: https://dx.doi.org/10.4238/2013.November.7.12.

Contador, T.A, J.H. Kennedy & R. Rozzi, 2012. The conservation status of southern South American aquatic insects in the literature. Biodiversity and Conservation, 21: 2095–2107.

Cordeiro, I.R.S. and F.F.F. Moreira, 2015. New distributional data on aquatic and semiaquatic bugs (Hemiptera: Heteroptera: Gerromorpha & Nepomorpha) from South America. Biodiversity Data Journal, 3: e4913. DOI: https://dx.doi.org/10.3897/BDJ.3.e4913.

Floriano, C.F.B., I.A.D.V. Oliveira & A.L. Melo, 2013. New records and checklist of aquatic and semi-aquatic Heteroptera (Insecta: Hemiptera: Gerromorpha and Nepomorpha) from the Southern region of Mato Grosso do Sul, Brazil. Biota Neotropica, 13: 210-219. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/ S1676-06032013000100022.

Heckman, C.W., 1998. The Pantanal of Poconé. Biota and Ecology in the Northern Section of the World’s Largest Pristine Wetland. Dordrecht, Kluwer Academic Publishers, 622 pp.

Hungerford, H.B., 1933. The genus Notonecta of the World. The University of Kansas Science Bulletin, 21: 5-195.

IBGE (Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística), 2016. IBGE - Cidades. Disponível em: <http://cod.ibge.gov.br/1R2B> .

Jaczewski, T., 1928. Notonectidae from the State of Paraná. Prace Panstwowego Muzeum Zoologicznego (Ann Mus Zool Pol.) 7: 121-136.

Klink, C.A. & R.B. Machado, 2005. A conservação do Cerrado brasileiro. Megadiversidade, 1: 147–155. Available on: <http://www.equalisambiental.com.br/wp-content/ uploads/2013/02/Cerrado_conservacao.pdf>.

Melo, A.L. & N. Nieser, 2004. Faunistical notes on aquatic Heteroptera of Minas Gerais (Brazil): an annotated list of Gerromorpha and Nepomorpha collected near Januária, MG. Lundiana, 5: 43–49. Disponível em: <http://www.icb.ufmg. br/lundiana/abstract/vol512004/6.pdf>.

Menke, A.S. & F.S. Truxal, 1966. New distribution data for Martarega, Buenoa and Abedus, including the first record of the genus Martarega in the United States (Hemiptera: Notonectidae, Belostomatidae). Contributions in Science, 106: 1-6. Disponível em: <http://www.nhm.org/site/sites/ default/files/pdf/contrib_science/CS106.pdf>.

Moreira, F.F.F., H.D.D. Rodrigues, J.F. Barbosa, B.R. Klementová and M. Svitok, 2016. New records of Gerromorpha and Nepomorpha (Insecta: Hemiptera: Heteroptera) from South America. Biodiversity Data Journal, 4: e7975. DOI: https://dx.doi.org/10.3897/BDJ.4.e7975.

Moreira, F.F.F., J.F. Barbosa, J.R.I. Ribeiro & V.P. Alecrim, 2011. Checklist and distribution of semiaquatic and aquatic Heteroptera (Gerromorpha and Nepomorpha) occurring in Brazil. Zootaxa, 2958: 1-74.

Myers, N., R.A. Mittermeier, C.G. Mittermeier, G.A.B. Fonseca & J. Kent, 2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature, 403: 853-858. DOI: https://dx.doi.org/10.1038/35002501.

Nieser, N., 1970. Records of South American Notonectidae mainly from the Amazon-Region. Studies on the fauna of Suriname and other Guyanas, 46: 71-93.

Nieser, N., 1975. The water bugs (Heteroptera: Nepomorpha) of the Guiana Region. Studies on the Fauna of Suriname and e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

other Guianas, 16: 1-310. DOI: https://doi.org/10.1007/97894-017-7118-4_1.

Nieser, N. & A.L. Melo, 1997. Os heterópteros aquáticos de Minas Gerais. Guia introdutório com chave de identificação para as espécies de Nepomorpha e Gerromorpha. Belo Horizonte: Universidade Federal de Minas Gerais, 180 pp.

Nieser, N. & A. Pelli, 1994. Two new Buenoa (Heteroptera: Notonectidae) from Minas Gerais (Brazil). Storkia, 3: 1-4.

Pelli, A., N. Nieser & A.L. Melo, 2006. Nepomorpha and Gerromorpha (Insecta: Heteroptera) from the Serra da Canastra, southwestern Minas Gerais State, Brazil. Lundiana, 7: 67-72. Available on: <http://www.icb.ufmg.br/lundiana/ full/vol712006/v7120068.pdf>.

Pereira, D.L.V. & A.L. Melo, 2007. Aquatic and semiaquatic Heteroptera (Insecta) from Pitinga, Amazonas, Brazil. Acta Amazonica, 37: 643-648. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/ S0044-59672007000400021.

Pereira L.L.V., K.C.C. Alevi, M.U. Castanhole, F.F.F. Moreira, J.F. Barbosa & M.M. Itoyama, 2015a. Cytogenetics Analysis and Testis Morphology of Aquatic Species of the Families Belostomatidae, Gelastocoridae, Gerridae, Notonectidae, and Veliidae (Heteroptera). Journal of Insect Science, 15: 1-10.

DOI: https://dx.doi.org/10.1093/jisesa/iev009.

Pereira L.L.V., K.C.C. Alevi, F.F.F. Moreira, J.F. Barbosa, E.R. Silistino-Souza, F.C. Silva-Júnior, T.S. SouzaFirmino, C.A. Banho & M.M. Itoyama, 2015b. Study of nuclear behavior during spermatogenesis in Martarega brasiliensis (Heteroptera, Notonectidae). Genetics and Molecular Research, 14: 8988–8994. DOI: https://dx.doi. org/10.4238/2015.August.7.7.

Polhemus, J.T. & D.A. Polhemus, 2008. Global diversity of true bugs (Heteroptera; Insecta) in freshwater. Hydrobiologia, 595: 379-391. DOI: https://doi.org/10.1007/978-1-40208259-7_40.

Ratter, J.A., J.F. Ribeiro & S. Bridgewater, 1997. The Brazilian Cerrado Vegetation and Threats to its Biodiversity. Annals of Botany, 80: 223–230.

Ribeiro, J.R.I., J.L. Nessimian & E.C. Mendonça, 1998. Aspectos da distribuição dos Nepomorpha (Hemiptera: Heteroptera) em corpos d’água na restinga de Maricá, Estado do Rio de Janeiro, p. 113-128. In: Nessimian, J.L. & A.L. Carvalho (Eds.).

Ecologia de insetos Aquáticos, Series Oecologia Brasiliensis.

Rio de Janeiro, PPGE–UFRJ, 263 p. Available on: <http:// dialnet.unirioja.es/descarga/articulo/2886034.pdf>.

Ribeiro, J.R.I., F.F.F. Moreira, V.P. Alecrim, J.F. Barbosa & N.L. Nessimian, 2010. Espécies de heterópteros dulçaqüícolas (Hemiptera, Heteroptera, Gerromorpha e Nepomorpha) registradas no Estado do Rio de Janeiro, Brasil. Publicações avulsas do Museu Nacional, 67: 303–312.

EntomoBrasilis 10 (1): 44-50

Souza, M.A.A., A.L. Melo & G.J.C. Vianna, 2006. Heterópteros aquáticos oriundos do Município de Mariana, MG. Neotropical Entomology, 35: 803-810. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/ S1519-566X2006000600013.

Takiya, D.M., A.P.M. Santos, A.P. Pinto, A.L. Henriques-Oliveira, A.L. Carvalho, B.H.L. Sampaio, B. Clarkson, F.F.F. Moreira, F. Avelino-Capistrano, I.C. Gonçalves, I.R.S. Cordeiro, J.T. Câmara, J.F. Barbosa, W.R.M Souza, J.A. Rafael, 2016.

Aquatic Insects from the Caatinga: checklists and diversity assessments of Ubajara (Ceará State) and Sete Cidades (Piauí State) National Parks, Northeastern Brazil. Biodiversity Data Journal, 4: e8354. DOI: https://dx.doi.org/10.3897/ BDJ.4.e8354.

Truxal, F.S., 1949. A study of the genus Martarega (Hemiptera: Notonectidae). Journal of the Kansas Entomological Society, 22: 1-36.

Truxal, F.S., 1953. A revision of the genus Buenoa (Hemiptera -Notonectidae). Kansas University Science Bulletin, 35: 13511517.

Truxal, F.S., 1957. The Machris Brazilian expedition. Entomology: General; Systematics of the Notonectidae. Contributions in Science, 12: 1-22. Available on: <http://www.nhm.org/site/ sites/default/files/pdf/contrib_science/CS12.pdf>.

Truxal, F.S., 1979. Family Notonectidae/ Backswimmers, p.

139-147. In: Menke, A.S. (Ed.). The semiaquatic and aquatic Hemiptera of California (Heteroptera: Hemiptera). Bulletin of the California Insect Survey, 21: 1-166.

Vianna, G.J.C. & Melo, A.L. 2003. Distribution patterns of aquatic and semi aquatic Heteroptera in Retiro das Pedras, Brumadinho, Minas Gerais, Brazil. Lundiana, 4: 125-128.

Available on: <http://www.icb.ufmg.br/lundiana/Contents/ full/vol422003/8.pdf>.

White, F.B., 1879. List of the Hemiptera collected in the amazons

by Professor I. W. H. Trail, M.A., M.D. in the years 1873-1875, with descriptions of new species. Part I. Transactions of the Royal Entomological Society of London, 1897: 267-276.

Whittaker, R.J., M.B. Araújo, P. Jepson, R.J. Ladle, J.E.M. Watson & K.J. Willis, 2005. Conservation Biogeography: assessment and prospect. Diversity and Distributions, 11: 3-23. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1366-9516.2005.00143.x.

**********

Suggestion citation:

50

Barbosa, J.F. & K. Dias da Silva, 2017. Checklist and new records of Notonectidae (Hemiptera: Heteroptera: Nepomorpha) from Goiás, Brazil.

EntomoBrasilis, 10 (1): 44-50.

Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.667

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.638 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Scientific Note/Comunicação Científica

Nesting associations between Chartergus globiventris Saussure (Hymenoptera: Vespidae) and Tolmomyias sulphurescens Spix (Passeriformes: Tyrannidae) in southeastern Brazil Marcos Magalhães Souza¹, Ângela Gomes Brunismann¹ & Epifânio Porfiro Pires²

1. Instituto Federal do Sul de Minas, Campus Inconfidentes. 2. Departamento de Entomologia, Universidade Federal de Lavras.

EntomoBrasilis 10 (1): 51-53 (2017) Abstract. The success of social wasps is highly dependent on nest construction and colony maintenance. Species use different strategies to avoid nest predation, including forming associations with other insects and vertebrates. This study describes for the first time the association between the social wasp Chartergus globiventris Saussure and the yellow-olive flycatcher Tolmomyias sulphurescens Spix in a deciduous seasonal forest fragment in southeastern Brazil. We located eight active C. globiventris colonies in the study site, three of which were associated with active T. sulphurescens nests. Bird-wasp associations in previous studies have been regarded as commensalism because only birds seem to benefit. However, further studies are needed to better understand the potential benefits of this relationship for both taxa.

Keywords: Bird nest; Hymenoptera; interaction; nesting; social wasp.

Associações de nidificação entre Chartergus globiventris Saussure (Hymenoptera: Vespidae) e Tolmomyias sulphurescens Spix (Passeriformes: Tyrannidae) no sudeste do Brasil Resumo. O sucesso das espécies de vespas sociais está relacionado tanto a construção quanto a manutenção das colônias. Várias espécies utilizam de diversas estratégias para evitar a predação de seus ninhos, como a associação com outros insetos e vertebrados. O presente estudo descreve o primeiro registro da associação da vespa social Chartergus globiventris Saussure com a ave Tolmomyias sulphurescens Spix em fragmento de Floresta Estacional Decidual no Sudeste do Brasil. Foram registradas oito colônias de C. globiventris ativas em diferentes espécies arbóreas, das quais três estavam associadas a ninhos ativos de T. sulphurescens. A associação entre a ave e a vespa tem sido tratada como comensalismo, pois apenas a ave obtém vantagens aparente, como discutido na literatura. Contudo, é necessário realizar experimentações ou análises mais aprofundadas a fim de se obter afirmações sobre os benefícios dessa relação.

Palavras-chave: Hymenoptera; interação; nidificação; ninho de aves; vespa social.

est construction and colony maintenance are crucial factors for the persistence of social wasp species in associated environments (Jeanne 1975; Dejean et al.

1998; Hunt 2007). Several factors can directly affect these processes, including abiotic factors (e.g. sunlight, precipitation) (Corbara et al. 2009), nest predation by vertebrates (Raw 1997; Sick 2001; Sazima 2014) and ants (Jeanne 1975), nesting habits, nest architecture (Wenzel 1991; Corbara et al. 2009; Souza et al.

2014), and anthropogenic changes (Souza et al. 2010). Social wasp species adopt different strategies to avoid nest predation, such as construction near ant nests (Vesey-Fitzgerald 1938; Richards 1945; Herre et al. 1986; Corbara et al. 2009). For example, Souza et al. (2013) and Somavilla et al. (2013) described the association between the social wasp Polybia rejecta (Fabricius) and the ant Azteca chartifex Forel, in which the wasps defend ant colonies from potential predators and in turn, ants attack avian and primate predators of wasp colonies.

Interactions between social wasps and birds are documented in the literature (Somavilla et al. 2013; Menezes et al. 2014; Sazima & D’Angelo 2015). In this association, birds construct nests near social wasp colonies. Social wasps become aggressive when other animals approach their colonies, (Myers 1935; Cazal et al. 2009; Almeida & Anjos-Silva 2015), and as a result they effectively defend neighboring bird nests from predators, enhancing nestling success. This association is assumed to be an example of commensalism, as only birds seem to benefit (Sazima & D’Angelo 2015).

Relationships between species of social wasps and birds are known to differ among ecosystems in Brazil (Somavilla et al.

2013; Menezes et al. 2014; Sazima & D’Angelo 2015; Almeida & Anjos-Silva 2015). However, data on this association in deciduous forests are scarce. In this study we report an association between social wasp Chartergus globiventris Saussure and Tolmomyias

Edited by:



William Costa Rodrigues

Epifânio Porfiro Pires  epifaniopires@yahoo.com.br  No ORCID record

Article History: Received: 16.vi.2016 Accepted: 14.xii.2016

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES)

Nesting associations between Chartergus globiventris…

sulphurescens Spix in a deciduous forest area in southeastern Brazil.

The study took place in the “Refúgio Estadual da Vida Silvestre do Rio Pandeiros” (45°95’ W, 15°88’ S and 43°95’ W, 14°40” S) in the municipality of Januária, northern Minas Gerais state.

The refuge contains both Cerrado and Caatinga vegetation (IEF 2008; Nunes et al. 2009) and the regional climate is semi-arid, with well-defined dry and wet seasons. The average annual temperature is 25 °C, and annual rainfall is about 1,000 mm, concentrated in the wet season (October through February) (Santos et al. 2007).

Sampling events were carried out from June 2014 to April 2015, in both the rainy season (spring and summer) and the dry season (fall and winter). There were five continuous sampling days in each of the four seasons, totaling 20 days with 30 discontinuous hours of observation (one to two hours per event). Observations were carried out using the ad libitum method with binoculars (Del-Claro 2010). Colonies were located through active search by following existing tracks. Colonies were photographed, and the distance between nests was estimated for each nesting association. The two species were considered to be associated when bird nests and wasp colonies were built up to a meter (Wunderle & Pollock 1985). Wasp specimens from each nest were collected and birds were photographed to confirm species identifications.

We located eight active C. globiventris colonies in several tree species, of which three were associated with active T. sulphurescens nests. Wasp colonies and bird nests were

Souza et al. (2017)

approximately 40 to 60 cm apart, sufficiently close to be characterized as a nesting association (Wunderle & Pollock 1985). Bird nests were always positioned below wasp colonies (Figure 1).

T. sulphurescens associations with other social wasp species have recently been reported in southeastern Brazil (Menezes et al. 2014). In some regions, T. sulphurescens nests are built in the vicinity of colonies belonging to aggressive wasp species (Fitzpatrick 2004). C. globiventris has also been found in association with Myiozetetes similis (Spix) in the Pantanal region in Mato Grosso (Almeida & Anjos-Silva 2015).

Most studies of associations between social wasps and birds are described as commensalism (Beier & Tungbani 2006; Somavilla et al. 2013; Sazima & D’Angelo 2015). The suggestion is that only birds benefit, by gaining protection from attacks by predators such as arboreal mammals, birds of prey, and snakes (Myers 1935; Cazal et al. 2009; Somavilla et al. 2013; Sazima & D’Angelo 2015). However, Bologna et al. (2007) in a study of Belonogaster lateritia Gerstaecker in association with Philetarius socius (Latham) found that this wasp constructs colonies very near bird nests, then visits the nest to capture larval and adult flies developing in bird feces. These findings, despite being restricted to only one bird and one wasp species, indicate the potential for other mutualistic associations between social wasps and birds.

In conclusion, we report for the first time the association between the social wasp C. globiventris and bird T. sulphurescens. Further studies are needed to elucidate the nature of the relationship in terms of potential benefits for each species.

A

52

Figure 1. A) Chartergus globiventris Saussure colony. B) Association between a C. globiventris colony and Tolmomyias sulphurescens Spix.

ACKNOWLEDGMENTS We thank to the Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia de Minas Gerais (IFMG) – Campus Inconfidentes, for assistance in project realization; Sergio Ricardo Andena for

B species identification; The Instituto Estadual de Florestas de Minas Gerais (IEF); and the Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) for granting a PhD scholarship. e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

REFERENCES Almeida, S.M. & E.J. Anjos-Silva, 2015. Associations between birds and social wasps in the Pantanal wetlands. Revista Brasileira de Ornitologia, 3: 305-308.

Beier, P. & A.I.T. Tungbani, 2006. Nesting with wasps increases nest success of the redcheeked cordon-bleu in Ghana. Auk, 123: 1022-1037. DOI: https://dx.doi.org/10.1642/0004-803 8(2006)123[1022:nwtwrc]2.0.co;2.

Bologna, M.A.P., M. Bombi Pitzalis & S. Turillazzi, 2007. A previously unreported association between a social wasp and social passerine bird. Tropical Zoology, 20: 211-214.

Cazal, S.R.A.L., S.M. Azevedo-Júnior, W. Telino-Junior, R.M.L. Neves, C.C.A. Lira-Filho, M.E. Larrazábal & J.O. Branco, 2009. Biologia de Tolmomyias flaviventris (Wied, 1831) (Passeriformes, Tyrannidae) em Mata Atlântica, Pernambuco, Brasil. Ornithologia 3: 67-72.

Corbara, B., J.M. Carpenter, R. Céréghino, M. Leponce, M. Gibernau & A. Dejean, 2009. Diversity and nest site selection of social wasps along Guianese forest edges: assessing the influence of arboreal ants. Comptes Rendus Biologies, 332: 470-479. DOI: https://dx.doi.org/10.1016/j. crvi.2009.01.003.

Dejean, A., B.Cordoba & J.M. Carpenter, 1998. Nesting site selection by wasp in the Guianese rainforest. Insectes Sociaux, 45: 33-41. DOI: https://dx.doi.org/10.1007/ s000400050066.

Del-Claro, K. 2010. Introdução a Ecologia Comportamental, um manual para o estudo do comportamento animal. 2 ed.

Technical Books, Rio de Janeiro, 134 p.

Fitzpatrick, J.W., 2004. Family Tyrannidae (tyrant-flycatchers).

In: Del Hoyo, J., Elliot, A. & Christie, D. (Eds.). Handbook of the birds of the world, 9: 170-462.

Herre, E.A., D.M. Windsor & R.B. Foster, 1986.

Nesting associations of wasps and ants on Lowland Peruvian ant-plants. Psyche, 93: 321-330. DOI: http://dx.doi.org/10.1155/1986/94501.

Hunt, J.H., 2007. The evolution of social wasps. New York: Oxford University Press, 259 p.

IEF (Instituto Estadual de Florestas de Minas Gerais), 2008.

Available on: <http://www.ief.mg.gov.br>. [Access in: 20.05.2015].

Jeanne, R.L., 1975. The Adaptiveness of Social Wasp Nest Architecture. The Quarterly Review of Biology, 50: 267-287.

DOI: https://dx.doi.org/10.1086/408564.

Menezes, J.C.T., B.C. Barbosa & F. Prezoto, 2014. Previouly unreported nesting associations of the Yellow-Olive Flycatcher (Tolmomyias sulphurescens) (Aves:Tyrannidae) with social wasps and bees. Ornitologia Neotropical, 25: 363-368.

Myers, J.G., 1935. Nesting associations of birds with social insects. Transactions of the Royal Entomological Society of London, 83: 11-23. DOI: https://dx.doi.org/10.1111/j.13652311.1935.tb00411.x.

Nunes, Y.R.F., I.F.P. Azevedo, W.V. Neves, M.D.M. Veloso, R.A. Souza & G.W. Fernandes, 2009. Pandeiros: o pantanal mineiro. MG.Biota, 2: 4-17.

EntomoBrasilis 10 (1): 51-53

Raw, A., 1997. Avian predation on individual neotropical social wasps (Hymenoptera, Vespidae) outside their nests.

Ornitologia neotropical, 8: 89-92.

Richards, O.W., 1945. A revision of the genus Mischocyttarus Saussure (Hymenoptera, Vespidae). The Royal Entomological Society, 95: 295-462. DOI: https://dx.doi.org/10.1111/j.13652311.1945.tb00264.x.

Santos, R.M., F.A. Vieira, M. Fagundes, Y.R.F. Nunes & E. Gusmão, 2007. Riqueza e similaridade florística de oito remanescentes florestais no norte de Minas Gerais. Revista Árvore, 31: 135-144. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/s010067622007000100015.

Sazima, I. & G.B. D’Angelo, 2015. Associações de aves com insetos sociais: um sumário no Sudeste do Brasil. Iheringia, Série Zoologia, 105: 333-338. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/1678-476620151053333338.

Sazima, I., 2014. Tap patiently, hit safely: a preying tactic of the White Woodpecker on social wasp nests. Revista Brasileira de Ornitologia, 22: 292-296.

Sick, H., 2001. Ornitologia Brasileira. Rio de Janeiro, Nova Fronteira, 116 p.

Somavilla, A., I.O. Fernandes, M.L. Oliveira & O.T. Silveira, 2013. Association among wasps’ colonies, ants and birds in Central Amazonian. Biota Neotropica, 13: 308-313. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S1676-06032013000200031.

Souza, M.M, J.N.C. Louzada, J.E. Serrão & J.C. Zanuncio, 2010.

Social wasps (Hymenoptera: Vespidae) as indicators of conservation degree of riparian forests in Southeast Brazil.

Sociobiology, 56: 387-396.

Souza, M.M., E.P. Pires & F. Prezoto, 2013. Nidification of Polybia rejecta (Hymenoptera: Vespidae) associated to Azteca chartifex (Hymenoptera: Formicidae) in a fragment of Atlantic Forest, in the state of Minas Gerais, southeastern Brazil. Biota Neotropica, 13: 1-3. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/s1676-06032013000300038.

Souza, M.M., E.P. Pires, A.E. Campos & J.N.C. Louzada, 2014.

Nesting of social wasps (Hymenoptera: Vespidae) in a riparian forest of rio das Mortes in southeastern Brazil. Acta Scientiarum, 36: 189-196. DOI: https://dx.doi.org/10.4025/ actascibiolsci.v36i2.21460.

Vesey-Fitzgerald, F.D. 1938. Social wasps (Hym. Vespidae) from Trinidad, with a note on the genus Trypoxylon Latreille.

Transactions of the Royal Entomological Society of London, 87: 181-191.

DOI: https://dx.doi.org/10.1111/j.13652311.1938.tb00093.x.

Wenzel, J.W., 1991. Evolution of nest architecture, p. 480-519.

In: Ross, K.G. & R.W. Matthews (Eds.). The social biology of wasps. Ithaca, Cornell University, 678p.

Wunderle, J.M. & K.H. Pollock, 1985. The bananaquitwasp nesting association and the random choice model. Ornithological Monographs, 36: 595-603. DOI: https://dx.doi.org/10.2307/40168307.

**********

Suggestion citation:

53

Souza, M.M., Â.G. Brunismann, E.P. Pires, 2017. Nesting associations between Chartergus globiventris Saussure (Hymenoptera: Vespidae) and Tolmomyias sulphurescens Spix (Passeriformes: Tyrannidae) in southeastern Brazil. EntomoBrasilis, 10 (1): 51-53.

Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.638

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.657 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Scientific Note/Comunicação Científica

Aggregation of Somatia aestiva (Fabricius) (Diptera: Somatiidae) on leaves of Solanum stramonifolium Jacq.

Fernando da Silva Carvalho-Filho Museu Paraense Emílio Goeldi, Coordenação de Zoologia.

EntomoBrasilis 10 (1): 54-56 (2017) Abstract. This study reports the first observation of many specimens of Somatia aestiva (Fabricius), drinking at same time the aqueous sugar solution produced by leaves of Solanum stramonifolium Jacq. (Solanaceae) in the Brazilian Amazon.

Keywords: Acalyptratae; Brazilian Amazon; Fly; Insect; Solanaceae.

Agregação de Somatia aestiva (Fabricius) (Diptera: Somatiidae) em folhas de Solanum stramonifolium Jacq.

Resumo. Este estudo reporta a primeira observação de vários espécimes de Somatia aestiva (Fabricius) consumindo, na mesma ocasião, a solução líquida produzida por folhas de Solanum stramonifolium Jacq. (Solanaceae) na Amazônia Brasileira.

Palavras-Chave: Acalyptratae; Amazônia Brasileira; Inseto; Mosca; Solanaceae.

he order Diptera (true flies, mosquitoes, midges, gnats and horse-flies) is the fourth largest order of insects with about 159,294 described species worldwide (Pape et al. 2011). This diversity is not just numerical, since this order comprises species with a very diverse spectrum of biological habits, both as adults and larvae, ranging from phytophages to carnivores, making it the most biologically diverse order of insects (Marshall 2012). However, the biology of most species remains unknown. In some cases, the only information on the natural history about a given species is the habitat where it was collected.

The family Somatiidae comprises seven described species in only one genus, Somatia, restricted to the Neotropical Region (Papavero 2002; Lonsdale 2010; Pape et al. 2011). Somatia aestiva (Fabricius) is the only species of its genus and family found in the Amazon Basin (Papavero 2002). Information on the biology of this family is virtually unknown, except that one species, Somatia schildi Steyskal, was observed feeding on a dead caterpillar in Costa Rica (Lonsdale 2010; Marshall 2012). Some adult specimens have been reported as visitors to extra-floral nectaries of different plants (Hespenheide 1985; Grimaldi 2016).

The larvae are unknown (Lonsdale 2010; Marshall 2012).

The observations reported herein were made in a secondary forest located at a private grange named “Sítio Sabiá” at km 61 of the Alça Viária highway in the municipality of Mojú and at the research campus of the Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG), in Belém, both in the state of Pará, northern Brazil. Voucher flies

were collected and deposited in the entomological collection of MPEG. On the border of dirt trail at Sítio Babiá I found two plants of Solanum stramonifolium Jacq. (Solanaceae) (Figure 1A) of about 1.70 m height, visited by many specimens of S. aestiva on the underside of the leaves (Figure 1B). In the first plant two leaves each contained about 25 individuals of S. aestiva, and in the second about 15 individuals on just one leaf. All the flies were drinking the liquid that emanated from the leaf (Figure 1C). A similar behavior was observed at the MPEG campus in the same species of plant, where only one specimen was found on two different occasions. At MPEG, S. aestiva was also observed licking the calyx of Pleonotoma jasminifolia (Kunth) Miers (Bignoniaceae).

Many species of flies from different families are known to visit flowers, extrafloral nectaries and leaves covered with honeydew produced by Auchenorrhyncha (Insecta: Hemiptera) for sugary secretions, the main source of carbohydrates that are required for flight (Hocking 1953). Until now, extrafloral nectaries have been reported only on the calyx of S. stramonifolium by Falcão et al. (2003). However, these authors did study the presence of extrafloral nectaries on flower buds, flowers, and green and ripe fruits of S. stramonifolium. Anderson & Symon (1985) reported the presence of extrafloral nectaries on leaves of Solanum dioicum W.Fitzg. The aqueous substance produced by leaves of S. stramonifolium has glucose, as indicated by testes performed with glucostrips (On Call® Plus, ACON Laboratories, Inc.).

Edited by:



William Costa Rodrigues

Fernando da Silva Carvalho-Filho  fernanbio@yahoo.com.br  No ORCID record

Article History: Received: 17.ix.2016 Accepted: 24.ii.2017

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  Without funding declared

Carvalho-Filho (2017)

Aggregation of Somatia aestiva (Fabricius) (Diptera: Somatiidae) on …

The type of secretory tissue that produces this aqueous sugar solution is under investigation.

Extrafloral nectaries present on the calyxes of Solanum stramonifolium are attractive to ants (Falcão et al. 2003), and the aqueous sugar solution produced by the leaves is attractive to many species from different families of Hymenoptera and Diptera, including Somatia aestiva, since many specimens of

this uncommon family of flies were found in this plant. Somatia aestiva has also been recorded on the underside of leaves of Leguminosae (Lonsdale 2010; Marshall 2012), probably feeding on secretions of extrafloral nectaries present in plants of this family (Lersten & Brubaker 1987) and feeding on extrafloral nectaries in Fabaceae, Sterculiaceae, and Passifloraceae (Hespenheide 1985; Grimaldi 2016).

C

A

B

55

Figure 1. (A) Plant (Solanum stramonifolium) where the flies were found; (B) Two adults of Somatia aestiva on the underside of a leaf of S. stramonifolium; (C) Group of Somatia aestiva on the underside of a leaf of S. stramonifolium. Author: C. Favacho.

Acknowledgments

References

I thank Luiz Edinelson Cardoso for inviting me to Sítio Sabiá and César Augusto Favacho for the color photos. I am also thankful to Dr. William Leslie Overal (MPEG) for revision of the manuscript and help with editing the English version and MSc. Ana Carla Feio for the help with by testes performed with glucostrips.

Anderson, G.J. & D.E. Symon, 1985. Extrafloral nectaries in Solanum. Biotropica, 17: 40-45.

Falcão, P.F., G.F.A. Melo-de-Pinna, I.R. Leal & J.S. AlmeidaCortez, 2003. Morphology and anatomy of extrafloral nectaries in Solanum stramonifolium (Solanaceae). e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

Canadian Journal of Botany, 81: 859-864. DOI: https://dx.doi.org/10.1139/b03-083.

Grimaldi, D.A., 2016. Familia Somatiidae. Available on: <http:// www.inbio.ac.cr/papers/insectoscr/Texto125.html>.

[Accessed in: 22.04.2016].

Hespenheide, H.A., 1985. Insect visitors to extrafloral nectaries of Byttneria aculeata (Sterculiacea): relative importance of roles. Ecological Entomology, 10: 191-204. DOI: https://dx.doi.org/10.1111/j.1365-2311.1985.tb00548.x.

Hocking, B., 1953. The intrinsic range and speed of flight of insects. Transactions of the Royal Entomological Society of London, 104: 223-345.

Lersten, N.R. & C.L. Brubaker, 1987. Extrafloral nectaries in Leguminosae: Review and original observations in Erythrina and Mucuna (Papilionoideae; Phaseoleae).

Bulletin of the Torrey Botanical Club, 4: 437-447. DOI: https://dx.doi.org/10.2307/2996000.

EntomoBrasilis 10 (1): 54-56

Lonsdale, O., 2010. Somatidae. p. 832-835. In: B.V. Brown, A. Borkent, J.M. Cumming, D.M. Wood, N.E. Woodley & M. Zumbado (Eds.). Manual of Central American Diptera, vol. 2.

Ottawa, NRC Research Press, 1442 p.

Marshall, S.A., 2012. Flies-The natural history and diversity of Diptera. Ontario, Firefly Press, p 616.

Pape, T., V. Blagoderov & M.B. Mostovski, 2011. Order Diptera Linnaeus, 1758. In: Z-Q. Zhang (Ed.) Animal biodiversity: An outline of higher-level classification and survey of taxonomic richness. Zootaxa, 3148: 222-229.

Papavero, N., 2002. Insecta-Diptera-Somatiidae. Fauna da AmazĂ´nia Brasileira 6: 1.

**********

Suggestion citation:

56

Carvalho-Filho, F.S., 2017. Aggregation of Somatia aestiva (Fabricius) (Diptera: Somatiidae) on leaves of Solanum stramonifolium Jacq..

EntomoBrasilis, 10 (1): 54-56.

Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.657

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.664 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Scientific Note/Comunicação Científica

Ocorrência de Acrocinus longimanus (Linnaeus) (Coleoptera: Cerambycidae) em área urbana, Nordeste do Brasil Wellington Emanuel dos Santos & Alessandre Pereira-Colavite 1. Departamento de Sistemática e Ecologia, Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa, PB, Brasil.

EntomoBrasilis 10 (1): 57-59 (2017) Resumo. Uma fêmea de Acrocinus longimanus (Linnaeus) foi coletada em perímetro urbano em Caruaru, Pernambuco, Brasil, sendo o primeiro registro da espécie em área verde urbana. Discussões sobre esse tipo de refúgio para a espécie também são apresentadas.

Palavras-chave: Áreas verdes urbanas; Besouro-arlequim; Biodiversidade; Conservação; Novo registro.

Occurrence of Acrocinus longimanus (Linnaeus) (Coleoptera: Cerambycidae) in urban area, Northeastern Brazil Abstract. A single female of Acrocinus longimanus (Linnaeus) was collected in urban area in Caruaru, State of Pernambuco, Brazil, being the first record of the species in a novel ecosystem. Considerations about this kind of refuge for the species are also presented.

Keywords: Biodiversity; Conservation; Harlequin beetle; New report; Novel ecosystems.

crocinus longimanus (Linnaeus), popularmente conhecido como besouro-arlequim, recebe esse nome devido ao seu distinto padrão repetitivo de manchas pretas, amarelo-esverdeadas e laranjas ou vermelhas em seus élitros. A espécie apresenta um grande porte, podendo os machos deste serra-pau apresentar pernas anteriores que chegam a 150 mm, quase o dobro do observado nas fêmeas de mesmo tamanho. Dimorfismo sexual também está presente na forma da tíbia anterior, a qual é curvada nos machos e quase linear nas fêmeas (Zeh et al. 1992, 2003).

O conhecimento sobre a biologia e ecologia da espécie ainda é escasso, sendo esse o primeiro trabalho a registrar sua presença em uma área de refúgio em perímetro urbano. Observações adicionais sobre a importância destes possíveis refúgios para a espécie são discutidas.

O registro ocorreu durante fevereiro de 2014 em uma chácara localizada no perímetro urbano de Caruaru, Pernambuco, Brasil (08° 17’40” S, 36°03’00” O). O município está localizado no Agreste setentrional, área mais urbanizada e com maior comércio, indústria e agropecuária do interior do estado. Possui população de quase 350 mil habitantes, clima semiárido quente (BSh) e vegetação original de Caatinga aberta (floresta tropical sazonalmente seca). O exemplar está depositado na Coleção Entomológica do Departamento de Sistemática e Ecologia da Universidade Federal da Paraíba (DSEC/UFPB, #22614).

Durante a estação chuvosa, na noite de 10 de fevereiro de 2014, um espécime fêmea de A. longimanus (Figura 1), provavelmente atraído pelas luzes artificiais da chácara, foi coletado manualmente. O espécime foi identificado com base nas anotações e ilustrações do trabalho de Zeh et al. (1992).

O besouro-arlequim é uma espécie pan-neotropical, com distribuição geográfica conhecida do sul do México até o norte da Argentina (Zeh et al. 2003). Machos e fêmeas da espécie podem ser encontrados associados a árvores das famílias Moraceae e Apocynaceae, os quais são utilizadas para reprodução, oviposição e desenvolvimento das larvas (Zeh et al. 1992). Ocasionalmente podem atuar como praga da paineira (Silva et al. 1968), eucalipto (Berti-Filho 1997) e figueira (Nava 2008).

A presença de A. longimanus em área urbana pode estar associada à presença de áreas verdes (novel ecosystems) nessas paisagens, tais como praças, parques, jardins, florestas urbanas e chácaras, como o registro apresentado (Ernstson et al. 2010).

Essas áreas podem ser importantes refúgios para os insetos nos grandes centros urbanos (Luzzi et al. 2016).

O processo de urbanização e crescimento da agricultura tem cada vez mais aumentado as paisagens urbanas em detrimento de paisagens naturais. O que em muitos casos acarreta perda de biodiversidade (McKinney 2008). Entretanto, como destacado por Pereira-Peixoto et al. (2014), áreas verdes urbanas abrigam

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Ricardo Andreazze

Wellington Emanuel dos Santos  well-bio@hotmail.com  No ORCID record

Article History: Received: 25.x.2016 Accepted: 16.xi.2016

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Ocorrência de Acrocinus longimanus (Linnaeus) (Coleoptera:…

Santos & Pereira-Colavite (2017)

Figura 1. Acrocinus longimanus, habitus de espécime fêmea coletada em área verde urbana em Caruaru, Pernambuco, Brasil. Escala = 1 cm (Foto: W.E. Santos).

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recursos valiosos para os insetos, mesmo em áreas densamente povoadas (Zanette et al. 2005; Fetridge et al. 2008). Assim, estas paisagens apresentam vital importância para a preservação e conservação da biodiversidade.

O trabalho de Luzzi et al. (2016) corrobora o observado. Os autores coletaram indivíduos de Megasoma gyas gyas (Herbst) (Coleoptera: Scarabaeidae), outro besouro de grande porte, às margens de um rio que corta a cidade de Matias Barbosa, MG, e também atribuíram o registro a presença de áreas verdes urbanas. Até então os registros recentes de espécies de Megasoma se limitavam a áreas preservadas ou unidades de conservação (Santos et al. 2013; Nobre et al. 2014).

O aumento recente do reconhecimento da importância de áreas verdes urbanas invita o aumento dos esforços para compreender o seu funcionamento e a busca por opções viáveis para a sua gestão. Hobbs et al. (2009) sugerem que tais estratégias de gestão devem sobretudo considerar a extensão da alteração da área. Dessa forma, uma análise contínua e mais profunda desses ecossistemas é fundamental para que se possa lidar efetivamente com a nova ordem ecológica mundial.

Agradecimentos Os autores agradecem a Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) e a Fundação

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de Apoio à Pesquisa do Estado da Paraíba (FAPESQ) pelas bolsas de estudo e pesquisa.

Referências Berti-Filho, E., 1997. Impacto de Coleoptera Cerambycidae em florestas de Eucalyptus no Brasil. Scientia Forestalis, 52: 5154.

Ernstson, H., S. Barthel, E. Andersson & S.T. Borgström, 2010.

Scale-c brokers and network governance of urban ecosystem services: the case of Stockholm. Ecology and Society, 15: 28.

Fetridge, E.D., J.S. Ascher & G.A. Langellotto, 2008. The bee fauna of residential gardens in a suburb of New York City (Hymenoptera: Apoidea). Annals of the Entomological Society of America, 101: 1067-1077. DOI: https://dx.doi.org/10.1603/0013-8746-101.6.1067.

Hobbs, R.J., E. Higgs & J.A. Harris, 2009. Novel ecosystems: implications for conservation and restoration.

Trends in Ecology and Evolution, 24: 559-605. DOI: https://dx.doi.org/10.1016/j.tree.2009.05.012.

Luzzi, J.R., T.T. Maciel & B.C. Barbosa, 2016. Ocorrência de Megasoma gyas gyas (Herbst, 1785) (Coleoptera: Scarabaeidae) em perímetro urbano. Entomotropica, 31: 6063.

McKinney, M.L., 2008. Effects of urbanization on species richness: a review of plants and animals. Urban Ecosystems, 11: 161-176. DOI: https://dx.doi.org/10.1007/s11252-0070045-4.

Nava, D.E., G.I. Diez-Rodriguez, M. Melo & J.H. Cardoso, 2008.

Caracterização do dano do Arlequim-da-Mata em figueira.

Pelotas: EMBRAPA (Comunicado Técnico, 188), 4 p.

Nobre, C.E.B., T.B. Souza, R.V. Nunes, P.A. Nicola & L.C.M. Pereira, 2014. A new distribution record of the threatened

EntomoBrasilis 10 (1): 57-59

Megasoma gyas rumbucheri Fischer, 1968 (Coleoptera: Scarabaeidae: Dynastinae) Northward to the Rio São Francisco, Pernambuco, Brazil. The Coleopterists Bulletin, 68: 762-764. DOI: https://dx.doi.org/10.1649/0010-065X68.4.762.

Pereira-Peixoto, M.H., G. Pufal, C.F. Martins & A.M. Klein, 2014.

Spillover of trap-nesting bees and wasps in an urban-rural interface. Journal of Insect Conservation, 18: 815-826. DOI: https://dx.doi.org/10.1007/s10841-014-9688-7.

Santos, W.E., A.C.F. Alves, R.C.A.P. Farias & A.J. Creão-Duarte, 2013. Megasoma gyas rumbucheri Fischer, 1968 (Coleoptera: Scarabaeidae: Dynastinae): first record from a Conservation Unit in Brazil. Entomotropica, 28: 233-235.

Silva, A.G.A., C.R. Gonçalves, D.M. Galvão, A.J.L. Gonçalves, J. Gomes, M.N. Silva & M.L. Simoni, 1968. Quarto catálogo dos insetos que vivem nas plantas do Brasil. Seus parasitos e predadores. Parte 2, Tomo 1º, insetos, hospedeiros e inimigos naturais. Rio de Janeiro, Ministério da Agricultura, 622 p.

Zanette, L.R.S., R.P. Martins & S.P. Ribeiro, 2005. Effects of urbanization on Neotropical wasp and bee assemblages in a Brazilian metropolis. Landscape and Urban Planning, 71: 105-121. DOI: https://dx.doi.org/10.1016/j. landurbplan.2004.02.003.

Zeh, D.W., J.A. Zeh & M.M. Bonilla, 2003. Phylogeography of the giant harlequin beetle (Acrocinus longimanus). Journal of Biogeography, 30: 747-753. DOI: https://dx.doi.org/10.1046/ j.1365-2699.2003.00880.x.

Zeh, D.W., J.A. Zeh & G. Tavakilian, 1992. Sexual selection and sexual dimorphism in the harlequin beetle Acrocinus longimanus. Biotropica, 24: 86-96.

**********

Suggestion citation:

59

Santos, W.E. & A. Pereira-Colavite, 2017. Ocorrência de Acrocinus longimanus (Linnaeus) (Coleoptera: Cerambycidae) em área urbana, Nordeste do Brasil. EntomoBrasilis, 10 (1): 57-59.

Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.664

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.670 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Scientific Note/Comunicação Científica

Primeiro registro de Zaprionus indianus Gupta (Diptera: Drosophilidae) no Estado do Acre, Brasil Adriana da Silva Vasconcelos¹,², Tatyane da Silva Azevedo¹,² & Rodrigo Souza Santos² 1. Bolsista FAPAC/CNPq. 2. Embrapa Acre - Laboratório de Entomologia.

EntomoBrasilis 10 (1): 60-63 (2017) Resumo. Este trabalho faz menção ao primeiro registro de Zaprionus indianus Gupta (Diptera: Drosophilidae) associado a frutos de carambola (Averrhoa carambola L.) em quintal residencial urbano, localizado no município de Rio Branco, AC. As moscas emergidas foram preservadas em frascos contendo álcool a 70% e identificados a partir de características da perna anterior esquerda e da genitália do macho.

Palavras-chave: Fruticultura; Frugívoro; Insecta; Mosca-do-figo; Oxalidaceae.

First record of Zaprionus indianus (Diptera: Drosophilidae) in the state of Acre, Brazil Abstract. This work makes reference to the first record of Zaprionus indianus Gupta (Diptera: Drosophilidae) found in carambola fruits (Averrhoa carambola L.) in a residential yard located in the county of Rio Branco, Acre state, Brazil. The emerged flies were preserved in flasks containing 70% alcohol and identified by the characteristics of the anterior left leg and the male’s genitalia.

Keywords: Fig fly; Fruticulture; Frugivorous; Insecta; Oxalidaceae.

família Drosophilidae (Diptera) apresenta ampla distribuição geográfica (Val & Kaneshiro 1988), ocorrendo em todas as partes do mundo, exceto em regiões polares, concentrando-se em maior número na região tropical (Martins 1996), na qual se originou há cerca de 50 milhões de anos (Throckmorton 1975). Esta família é representada por moscas de diminuto tamanho (de 1 a 4 mm de comprimento) e abriga espécies que causam prejuízos à agricultura, infestando espécies frutíferas em todo o mundo (Gallo et al. 2002). Algumas espécies são endêmicas e outras cosmopolitas, sendo que, neste último caso, dispersam-se abundantemente pelo planeta, em diversos tipos de ecossistemas, devido à sua capacidade de associação com o homem (Tidon et al. 2005). Os principais fatores que contribuíram para o sucesso da ocupação do continente americano pelos drosofilídeos são a ampla gama de recursos alimentares utilizados por essas moscas e a alta versatilidade ecológica das mesmas, o que permite a ocupação de diferentes ambientes (Loh & Bitner-mathé 2005).

Espécies de drosofilídeos podem acarretar diversas implicações sociais, econômicas e biológicas. Do ponto de vista econômico, existe um custo financeiro decorrente das tentativas de controle dessas moscas, uma vez que estas podem provocar danos econômicos, caso seja atingido o status de praga em culturais comerciais (Silva et al. 2005).

Em julho de 2016, foram coletados frutos de carambola (Averrhoa carambola L., Oxalidaceae) diretamente na planta,

em quintal residencial urbano, localizado no Município de Rio Branco, Acre (10º00’30.1’’ S; 67º47’27.0” O), para estudo de ocorrência de moscas-das-frutas em frutos.

Os frutos foram trazidos ao Laboratório de Entomologia da Embrapa Acre, onde foi realizada a pesagem e contagem dos mesmos. Posteriormente, os frutos foram acondicionados em bandeja plástica contendo areia umedecida, recoberta por tecido “voil” preso por liga elástica, conforme indicado por Santos et al.

(2013). O material foi inspecionado a olho nu a cada três dias, em busca de pupas, adultos ou parasitoides de moscas-dasfrutas, emergidos.

Os drosofilídeos emergidos foram preservados em frascos contendo álcool a 70% e identificados pelo taxonomista Dr. Carlos Ribeiro Vilela (Universidade de São Paulo (USP), São Paulo, SP) a partir de características da perna anterior esquerda e da genitália do macho (Figura 1 A, B, C e D).

As moscas foram identificadas como Zaprionus indianus Gupta (Diptera: Drosophilidae), espécie conhecida popularmente por “mosca-do-figo”. É uma mosca de origem supostamente africana (Araripe et al. 2004), polífaga e que, atualmente, encontra-se amplamente distribuída no Brasil, embora ainda não houvesse sido registrada para o estado Acre. Apesar de ser a espécie mais comum do seu gênero, ela não tem status de praga em seu centro de origem (Vilela et al. 2015). A espécie Z. indianus é uma mosca de coloração amarelada/alaranjada, cujo adulto possui

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Anderson Gonçalves Silva

Rodrigo Souza Santos  rodrigo.s.santos@embrapa.br  http://orcid.org/0000-0002-0879-0049

Article History: Received: 06.xii.2016 Accepted: 06.ii.2017

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Funding agencies:  Without funding declared

Vasconcelos et al. (2017)

Primeiro registro de Zaprionus indianus Gupta (Diptera…

1 mm

A

B

0,1 mm

C

D

0,1 mm

0,1 mm

Figura 1. A. Perna anterior esquerda de Zaprionus indianus. B. Genitália masculina de Z. indianus em vista posterior. C. Genitália masculina de Z. indianus em vista lateral. C. Genitália masculina de Z. indianus em vista lateral em vista oblíqua. (Crédito das imagens: Dr. Carlos Ribeiro Vilela).

aproximadamente 4 mm de comprimento e duas faixas brancas conspícuas e longitudinais, que percorrem dorsalmente desde o primeiro segmento das antenas, passando pelo tórax, até atingir o escutelo (Gupta 1970; Vilela 1999) (Figura 2).

Nos últimos anos, Z. indianus vem se alastrando pelo território brasileiro e foi relatada pela primeira vez no Brasil em 1999, no município de Santa Isabel (SP), infestando frutos de caqui Diospyros kaki L. (Ebenaceae). No mesmo ano Z. indianus causou uma perda de 50% na safra de figo, Ficus carica L. (Moraceae) em Valinhos, São Paulo (Tidon et al. 2003). Em poucos anos a espécie espalhou-se rapidamente para outras regiões brasileiras, sendo registrada em vários Estados (Tabela 1).

O primeiro estudo com moscas-das-frutas no Acre foi realizado por Thomazini et al. (2003), no município de Rio Branco, onde foram obtidos os primeiros registros de espécies de Anastrepha (Diptera: Tephritidae) para o Estado, utilizando frascos caçamosca (contendo melaço de cana como atrativo), instalados em pomares de citros e de frutíferas tropicais. O conhecimento das plantas hospedeiras de moscas-das-frutas no Acre ainda é limitado quando comparado a outros Estados da região Norte.

Isto se deve fundamentalmente ao reduzido número de estudos realizados, principalmente àqueles visando à prospecção das espécies em frutos (Pereira et al. 2011).

61

1 mm

Apesar de Z. indianus ser conhecida popularmente no Brasil como mosca-do-figo, ela pode infestar uma ampla variedade de frutos, se caracterizando como uma espécie polífaga. De acordo com Lachaise & Tsacas (1983), em estudos realizados na região Afrotropical, adultos de Z. indianus emergiram de 74 espécies de frutos pertencentes a 31 famílias de plantas.

Dessas plantas, muitas são nativas do continente americano, como abacate (Persea americana Mill., Lauraceae), abacaxi

(Ananas comosus L., Bromeliaceae), taperebá (Spondias mombin L., Anacardiaceae), goiaba (Psidium guajava L., Myrtaceae) e mamão (Carica papaya L., Caricaceae), ou foram aqui introduzidas, como o exemplo da banana (Musa spp., Musaceae), cítricos (Citrus spp., Rutaceae), manga (Mangifera indica L., Anacardiaceae), nêspera (Eriobotrya japonica L., Rosaceae), carambola e figo. No Brasil, em áreas urbanizadas e de Mata Atlântica do Estado de Santa Catarina, Gottschalk et al.

(2008) coletou frutos de 80 espécies vegetais pertencentes a 34 famílias, das quais 12 estavam infestadas por Z. indianus.

Figura 2. Fêmea de Zaprionus indianus em hábito dorsal. (Crédito da imagem: Dr. Carlos Ribeiro Vilela).

e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 10 (1): 60-63

Tabela 1. Localidades de ocorrência de Zaprionus indianus (Diptera: Drosophilidae) no Brasil.

Município/Localidade

Referência

São Paulo

Valinhos, Santa Isabel e São Paulo

Vilela (1999), Tidon et al. (2003), Mattos Machado et al. (2005)

Rio Grande do Sul

Agudo e Porto Alegre

Pasini & Link (2012), Mattos Machado et al. (2005)

Santa Catarina

Ilhas atlânticas (Arvoredo, Ratones Grande, Ratones Pequena, Campeche e Santa Catarina)

De Toni et al. (2001)

Minas Gerais

Poços de Caldas, Paracatu, Belo Horizonte, Contagem, Fortuna de Minas, João Pinheiro, Dom Bosco, Vargem Grande do Rio Pardo, Paracatu, Manga, Verdelândia, Montes Claros, Janaúba, Jaíba e Nova Lima

Kato et al. (2003), Mattos Machado et al. (2005), Chaves & Tidon (2005)

Rio Grande do Norte

Mossoró

Fernandes & Araújo (2011)

Distrito Federal

Brasília e Reserva Ecológica do Roncador (RECOR)

Maranhão

São Luís

Pará

Belém, Igarapé-Açú

Rondônia

Guajará-Mirim, Pimenta Bueno e Vilhena

Rio de Janeiro

Rio de Janeiro

Goiás

Itumbiara e Catalão

Mato Grosso do Sul

Campo Grande

David et al. (2006) Marchiori (2003), Chaves & Tidon (2005) Barbosa et al. (2012)

Ceará

Beberibe

Mattos Machado et al. (2005)

Bahia

Sobradinho, Salvador

Paraíba

Santa Rita

Pernambuco

Fernando de Noronha, Bezerros, Moreno

Thomazini e Albuquerque (2009) e Pereira et al. (2010) realizaram os únicos levantamentos baseados em amostragem de frutos no Estado. As espécies hospedeiras de moscas-dasfrutas registradas foram: taperebá, cajarana (Spondias dulcis L., Anacardiaceae), ingá-cipó (Inga edulis M., Fabaceae), goiabade-anta (Bellucia grossularioides L., Melastomataceae) e goiaba.

Com base na ocorrência de moscas-das-frutas no estado do Acre, há um registro de seis espécies de tefritídeos, sendo elas: Anastrepha coronilli Carrejo & González, Anastrepha distincta Greene, Anastrepha leptozona Hendel, Anastrepha obliqua (Macquart), Anastrepha striata Schiner e Anastrepha tumida Stone (Diptera: Tephritidae) (Pereira et al. 2010; Thomazini et al. 2003).

O conhecimento da distribuição geográfica de Z. indianus no Brasil constitui-se na etapa inicial, a fim de se identificar as regiões produtoras de frutos com maior vulnerabilidade a infestações dessa praga (Vilela et al. 2015). Assim, considerando a importância econômica das moscas-das-frutas no Brasil e o conhecimento incipiente sobre esse grupo de insetos no estado do Acre, há necessidade de se ampliar os estudos sobre a diversidade de dípteros frugívoros associados à fruticultura acreana, sua distribuição geográfica e seus hospedeiros no Estado.

Referências Araripe, L.O., L.B. Klackzo, B. Moreteau & J.R. David, 2004. Male sterility thresholds, in a tropical cosmopolitan drosophilid, Zaprionus indianus. Journal Thermal Biology, 29: 73-80.

Barbosa, M.R.R., G. Graciolli & F. Paiva, 2012. Diptera, Drosophilidae, Zaprionus indianus Gupta, 1970: distribution extension for the state of Mato Grosso do Sul, Brazil. Check List, 8: 175-176. DOI: https://dx.doi.org/10.15560/8.1.175.

Chaves, N.B. & R. Tidon, 2005. Impacto de Zaprionus indianus Gupta 1970 no bioma Cerrado: 6 anos após a introdução. In: I Simpósio Brasileiro sobre Espécies Exóticas. 3p.

David, J.R., L.O. Araripe, B.C. Bitner-Mathé, P. Capy, B. Goñi, L.B. Klaczko, H. Legout, M. Martins, J. Vouidibio, A. Yassin & e-ISSN 1983-0572

Tidon et al. (2003), Chaves & Tidon (2005), David et al. (2006)

Santos et al. (2003), David et al.

(2006), Oliveira et al. (2009)

B. Morteau, 2006. Quantitative trait analysis and geographic variability of natural populations of Zaprionus indianus a recent invader in Brazil. Heredity, 96: 53-62.

De Toni, D.C., P.R.P. Hofmann & V.L.S. Valente, 2001. First record of Zaprionus indianus (Diptera: Drosophilidae) in the state of Santa Catarina, Brazil. Biotemas, 14: 71-85.

Fernandes, D.R.R. & E.L. Araújo, 2011. Ocorrência de Zaprionus indianus Gupta (Diptera: Drosophilidae) em frutos de Juazeiro Ziziphus joazeiro Mart. (Rhamnaceae) no Estado do Rio Grande do Norte. Revista Brasileira Fruticultura, 33: 1356-1358. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S010029452011000400038.

Gallo, D., O. Nakano, S. Silveira Neto, R.P.L. Carvalho, G.C. de Baptista, E. Berti Filho, E., J.R.P. Parra, R.A. Zucchi, S.B. Alves, J.D. Vendramim, L.C. Marchini, J.R.S. Lopes, & C. Omoto, 2002. Entomologia Agrícola. Piracicaba: FEALQ, 920 p.

Gottschalk, M.S., P.R.P. Hofmann & V.L.S. Valente, 2008.

Diptera, Drosophilidae: historical occurrence in Brazil.

Check List, 4: 485-518.

Gupta, J.P., 1970. Description of a new species of Phorticella zaprionus (Drosophilidae) from India. Proceedings of the Indian National Science Academy, 36: 62-70.

Kato, C.M., L.V. Foureax, R.A. Cesar & M.P. Torres, 2003. Ocorrência de Zaprionus indianus Gupta, 1970 (Diptera: Drosophilidae) no Estado de Minas Gerais.

Comunicação Ciência e Agrotecnologia, 28: 454-455. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S1413-70542004000200029.

Lachaise, D. & L. Tasacas, 1983. Breeding-sites in tropical african drosophilids, p. 221-324. In: Ashburner, M., H.L. Carson & J.R. Thompson, J.N. (Eds.). The genetics and biology of Drosophila. London, Academic Press, 382 p.

Loh, R., & B.C. Bitner-Mathé, 2005. Variability of wing size and shape in three populations of a recent Brazilian invader Zaprionus indianus (Diptera: Drosophilidae) from different habitats. Genetica, 125: 271-281.

Marchiori, C.H., 2003. First report of parasitoid Pachycrepoideus vindemiae Rondani (Hymenoptera: Pteromalidae) in pupae

62

Estado

Vasconcelos et al. (2017)

Primeiro registro de Zaprionus indianus Gupta (Diptera…

of Zaprionus indianus Gupta (Diptera: Drosophilidae) in Brazil. Biotemas, 16: 129-133.

Martins, M.B., 1996. Drosófilas e outros insetos associados a frutas de Parahanchornia amapa dispersos sobre o solo da floresta. Tese (Doutorado em Ecologia) – Universidade Estadual de Campinas. 203 p.

Mattos Machado, T., A.M. Solé-Cava, J.R. David & B.C. BitnerMathé, 2005. Allozyme variability in an invasive drosophilid, Zaprionus indianus (Diptera: Drosophilidae): comparison of a recently introduced Brazilian population with Old World populations. Annales de la Société Entomologique de France (n.s.), 41: 7-13. DOI: https://dx.doi.org/10.1080/00379271.2 005.10697438.

Oliveira, G.F., K.P.S. Melo, A.C.L. Garcia & C. Rohde, 2009.

First Record of Zaprionus indianus (Diptera: Drosophilidae) in Fernando de Noronha, an oceanic island of Pernambuco State, Brazil. Drosophila Information Service, 92: 18-20.

Pasini, M.P.B. & D. Link, 2012. Occurrence of Zaprionus indianus (Diptera: Drosophilidae) in Agudo Rio Grande do Sul, Brazil. EntomoBrasilis, 5: 70-74. . DOI: https://doi.org/10.12741/ebrasilis.v5i1.142.

Pereira, J.D.B., D.P. Buriti, W.P. Lemos, W.R. Silva & R.A. Silva, 2010. Espécies de Anastrepha Schiner (Diptera: Tephritidae), Seus hospedeiros e parasitóides nos Estados do Acre e Rondônia, Brasil. Biota Neotropica, 10: 441-446. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S1676-06032010000300037.

Pereira. J.D.B., R.A. Silva & W.P. Lemos, 2011. Conhecimentos sobre moscas-das-frutas no Estado do Acre, p. 219-220. In: Silva, R.A., W.P. Lemos & R.A. Zucchi (Eds.). Moscas-dasfrutas na Amazônia brasileira: diversidade, hospedeiros e inimigos naturais. Macapá, Embrapa Amapá, 299 p.

Santos, J.F., T.T. Rieger, S.R.C. Campos, A.C.C. Nascimento, P.T. Felix, S.V.O. Silva & F.M.R. Freitas, 2003. Colonization of Northeast region of Brazil by the drosophilid flies Drosophila malerkotliana and Zaprionus indianus, a new potential pest for Brazilian fruit culture. Drosophila Information Service, 86: 92-95.

Santos, R.S., J.C. Silva & H.N. Azevedo, 2013. Moscas-das-frutas no Estado do Acre, estado da arte e práticas de estudo. Rio Branco: Embrapa Acre. (Documento, 129). 56 p.

Silva, N.M., C.C. Fantinel, V.L.S. Valente & V.H. Valiati, 2005. Population dynamics of the invasive species Zaprionus indianus Gupta (Diptera: Drosophilidae) in communities of drosophilids of Porto Alegre City, Southern of Brazil. Neotropical Entomologia, 34: 363-364. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S1519-566X2005000300002.

Thomazini, M.J., E.S. Albuquerque, M.F. Souza-Filho, 2003.

Primeiro registro de espécies de Anastrepha (Diptera: Tephritidae) no Estado do Acre. Neotropical Entomology, 32: 723-724. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S1519566X2003000400027.

Thomazini, M.J., E.S. Albuquerque, 2009. Parasitóides (Hymenoptera: Braconidae) de Anastrepha Schiner (Diptera: Tephritidae) no Estado do Acre. Neotropical Entomology, 39: 245-248. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S004459672009000100030.

Throckmorton, L.H., 1975. The phylogeny, ecology and geography of Drosophila p. 421-429. In: King, R.C. (Ed.). Handbook of genetics. New York: Plenum Publishing Corporation, 826 p.

Tidon, R., D.F. Leite & B.F.D. Leão, 2003. Impact of the colonization of Zaprionus (Diptera: Drosophilidae) in different ecosystems of the Neotropical region: 2 years after the invasion. Biological Conservation, 112: 299-305. DOI: https://dx.doi.org/10.1016/S0006-3207(02)00322-1.

Tidon, R., D.F. Leite, L.B. Ferreira & B.F.D. Leão, 2005.

Drosofilídeos (Diptera: Insecta) do Cerrado. p. 337-352. In: Scariot, A., Felfili, J. & J.C. Sousa-Silva (Orgs.). Ecologia e Biodiversidade do Cerrrado. Brasília: Ministério do Meio Ambiente, 439 p.

Val, F.C. & K.Y. Kaneshiro, 1988. Drosophilidae (Diptera) from the Estação Biológica de Boracéia, on the coastal range of the state of São Paulo, Brazil: geographical distribution, p.

189-203. In: Vanzolini, P.E. & W.R. Heyer. Proceeding of a workshop on Neotropical Distribution Patterns. 488 p.

Villela, C.R., E.P. Teixeira & C.P. Stein, 1999. Nova praga dos figos Zaprionus indianus Gupta, 1970. Informativo da sociedade Entomológica do Brasil, 24: 1-2.

Vilela, C.R., E.P. Teixeira & C.P. Stein, 2015. Mosca-africana-dofigo Zaprionus indianus (Diptera: Drosophilidae). p. 191-214.

In: Vilela, E.F. & R.A. Zucchi (Orgs.). Pragas introduzidas no Brasil: insetos e ácaros. Piracicaba: FEALQ. 908 p.

**********

Suggestion citation:

63

Vasconcelos, A.S., T.S. Azevedo & R.S. Santos, 2017. Primeiro registro de Zaprionus indianus Gupta (Diptera: Drosophilidae) no Estado do Acre, Brasil. EntomoBrasilis, 10 (1): 60-63.

Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.670

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.672 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Scientific Note/Comunicação Científica

Notes on the nesting biology of five species of Euglossini (Hymenoptera: Apidae) in the Brazilian Amazon Fernando da Silva Carvalho-Filho¹ & Favizía Freitas de Oliveira² 1. Museu Paraense Emílio Goeldi, Coordenação de Zoologia. 2. Universidade Federal da Bahia.

EntomoBrasilis 10 (1): 64-68 (2017) Abstract. Orchid bees (Euglossini) are medium to large-sized species with fully or partially metallic body that are relatively common in the Neotropical Region. Nevertheless, the nesting biology of many species remains unknown. Therefore, the objective of this paper is to provide new information on the nesting biology of five species of Euglossini found in urban and forested sites of Brazilian Amazon. The nests of Eufriesea pulchra (Smith) and Euglossa chalybeata Friese were recorded for the first time, found in an active nest of the ant Azteca sp. and in a fallen rotting tree, respectively. The nest of Euglossa townsendi (Linnaeus) was found in the leaf of an ornamental plant Cordyline sp. (Asparagaceae), also newly recorded. Euglossa intersecta Latreille was recorded nesting in an abandoned termite nest, and Euglossa cordata Cockerell was found nesting in a tubular metal window handle.

Keywords: Apinae; Bee; Eufriesea; Euglossa; Nest.

Notas sobre a biologia de nidificação de cinco espécies de Euglossini (Hymenoptera: Apidae) na Amazônia Brasileira Resumo. As abelhas-da-orquídea (Euglossini) possuem tamanho médio a grande, corpo parcialmente ou completamente metálico e são relativamente comuns na região Neotropical. Apesar disso, a biologia de nidificação da maioria das espécies permanece desconhecida. Portanto, o objetivo deste estudo e fornecer novas informações sobre a biologia de nidificação de cinco espécies de Euglossini encontradas em área urbana e florestada da Amazônia Brasileira. Os ninhos de Eufriesea pulchra (Smith) e Euglossa chalybeata Friese foram registrados pela primeira vez, encontrados dentro de ninho de formiga Azteca sp. e em uma árvore apodrecida caída, respectivamente. O ninho de Euglossa townsendi Cockerell foi registrado pela primeira vez em uma folha da planta ornamental Cordyline sp. (Asparagaceae). Euglossa intersecta Latreille foi registrada nidificando dentro de um ninho abandonado de cupim e Euglossa cordata (Linnaeus) foi encontrada nidificando em uma maçaneta tubular de metal de uma janela.

Palavras-Chave: Abelha; Apinae; Eufriesea; Euglossa; Ninho.

he corbiculate apines (pollen-basket bees) comprise about 890 described species divided in four tribes: Apini (honey bees), Meliponini (stingless bees), Bombini (bumble bees) and Euglossini (orchid bees) (Martins et al.

2014). The orchid bees are the only ones that do not exhibit large colonies, and they may be solitary, communal, semisocial, or social. In addition, some species are cleptoparasites in nests of other orchid bees (Ramírez et al. 2002).

The Euglossini is Neotropical in distribution and comprises 187 species of medium to large-sized (8.5-29.0 mm length), moderately to densely hairy bees arranged in five current genera: Aglae; Eufriesea; Euglossa; Eulaema; and Exaerete (Ramírez et al. 2002; Michener 2007; Martins et al. 2014). Information about the known nesting biology of orchid bees was summarized

by Ramírez et al. (2002), reporting that these bees nest in hollow trees, in bamboo stems, under tree bark, in wooden boxes made by humans, in ground cavities, under rocks, inside active nest of ants and termites, in abandoned carton nests of social wasps, and in nests of carpenter bees excavated in wood, in abandoned

dens of small mammals and land crabs, in aerial nests made of resin and attached to the undersides of leave or twigs, and in buildings.

The bees of this tribe are relatively common within their areas of geographical distribution, and many species have a fully or partially metallic body (Ramírez et al. 2002; Cameron 2004), making them attractive to professionals and amateur collectors. Males are attracted to various aromatic compounds (Williams & Whitten 1983), making them easily collectable, and consequentially they are well represented in entomological collections. In spite of this, the nests of orchid bees are difficult to find in natural substrates, and the nesting biology of many species remains undocumented (Ramírez et al. 2002). Therefore, the objective of this study is to provide new information about the nesting biology of five species of Euglossini found in Brazilian Amazon.

The observations on euglossine nesting biology reported here were made in Belém, state of Pará, Brazil, in three distinct

Edited by:



Wesley Dáttilo

Fernando da Silva Carvalho-Filho  fernanbio@yahoo.com.br  No ORCID record

Article History: Received: 10.xii.2016 Accepted: 25.ii.2017

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  Without funding declared

Notes on the nesting biology of five species of Euglossini…

localities: 1) forest border in the research campus of Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG) (1°27’06.00”S 48°26’37.85”W); 2) in a house in the urban center (1°25’49.50”S 48°27’09.84”W); and 3) in a protected urban forest in the Parque Estadual do Utinga (PEUt) (1°25’20.32”S 48°26’25.14”W). Nests were collected and maintained in plastic boxes in the laboratory until the emergence of adults. The specimens were identified by comparison with previously identified individuals, with taxonomic keys and redescriptions of species (Kimsey 1982; Roubik 2004; Nemésio & Ferrari 2011). All bees are deposited in the entomological collection of MPEG. In the MPEG site, on 5 November 2009, the nest of Eufriesea pulchra (Smith), containing a series of three cells, was found inside a small active carton nest of an ant species of the genus Azteca Forel (Formicidae: Dolichoderinae) located about 70 cm from the ground on the underside of a branch of a lemon tree (Figure 1). The cells were attached to the tree bark and composed of small pieces of reddish wood cemented with a yellow resin (Figures 1 and 2). This is the first record of the nest biology of this species and the second record of Eufriesea nesting in active ant nest. The other species nesting in active ant nest is Eufriesea lucifera Kimsey, whose cells were found in the nest of another Dolichoderinae [Monacis valida = Dolichoderus validus (Kempf)] in Panama (Kimsey 1982), a species that also constructs carton nests. An undetermined species of Euglossa have been recorded nesting in a rotting cacao pod that was also occupied by a nest of ant Crematogaster limata Smith in Costa Rica (Young 1986). In the phylogenetic hypothesis of Ramírez et al. (2010), E. lucifera is sister species of E. pulchra, and Eufriesea ornata (Mócsary) is the sister species of these two. However, as the biology of E. ornata is unknown, it is not possible to assess if the nesting in ant nests is a widespread behavior in these clade or if it is restricted to the clade formed by E. lucifera and E. pulchra.

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Also in the MPEG site, on 12 August 2012, the nest of Euglossa (Glossuropoda) intersecta Latreille, was found inside a small (19 x 22 cm) abandoned termite nest (probably Nasutitermes) (Figure 3) located in a tree fork about 1.70 m from the ground.

The opening of the nest was in the middle of the basal surface of the termite nest, and it was located in a chamber in the center of the termite nest, containing a cluster of 28 black cells of resin, tightly fused one to one another, forming a rigid aggregate (Figure 4). This species utilizes active and abandoned arboreal termite nests, since it has been previously recorded nesting only in active nests of Nasutitermes sp. (Zucchi et al. 1969; Ramírez et al. 2002).

Bees nesting in termite nests are not common among Euglossa species, but this habit is widespread among Eufriesea species (Ramírez et al. 2002). Due to this, the behavior of Euglossa intersecta Latreille nesting in a termite nest caught our attention. This species is one of the largest Euglossa species (about 19 mm length) in Brazilian Amazon and is very similar to E. pulchra (14-19 mm length) (Figures 5, 6) in also having a color pattern quite different from that of most Euglossa species (that usually have a fully strong metallic body) (Williams & Whitten 1983; Cameron 2004). Most species of Eufriesea have a color pattern with strong metallic areas interspersed with darker portions (Kimsey 1982; Cameron 2004). Many species of bees from different families nest on nests of Nasutitermes spp. and it has been suggested that the termites offer protective advantage for the bees (Carrijo et al. 2012). However, as some species of bees utilize both abandoned and occupied nests, it is possible that bees prefer termite nests because it is a large substrate that can be excavated and/or provide a regulated nest environment, without excessive humidity for example (Carrijo et al. 2012).

The nest of Euglossa (Euglossa) townsendi Cockerell was found inside a live folded leaf of the introduced ornamental plant Cordyline sp. (Asparagaceae) (Figures 7 and 8) in the border

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of a secondary forest in the MPEG on 13 June 2010. The leaf contained about six cells made of dark resin and was located about 90 cm from the ground. The walls of the cells were soft and without a noticeable difference in the construction of the caps.

The only nesting records of this species are in trap nests made of bamboo (Garófalo et al. 1993; Augusto & Garófalo 2004), and only three species of Euglossa have been recorded nesting on leafs: Euglossa (Euglossa) championi Cheesman; Euglossa (Glossurella) dodsoni Moure; Euglossa (Glossurella) turbinifex Dressler (see Ramírez et al. 2002 and references therein). The general nesting pattern for the species of the subgenus Euglossa s.s., whose biology is known, seems to be cavity nesting (Cameron 2004). However, the nests of E. (Euglossa) townsendi and E. (Euglossa) championi are aerial such as that found in the species of the subgenus Glossurella.

Inside the hollow of a tubular metallic window handle we found a nest of Euglossa (Euglossa) cordata (Linnaeus) on 20 July 2011 (Figures 9 and 10). The window handle is a vertical 8 cm metal tube (Figure 9). The upper opening of the tube was sealed with a pink and black resinous wall in which there was a small circular hole just large enough for the female to pass (Figure 10). The nest contained three cells of pinkish brown resin.

Many species of Euglossa have already been recorded nesting in tubular objects; such as trap nests made of bamboo cane, and E. cordata has previously been recorded nesting in abandoned wasp nests and in wooden boxes (Ramírez et al. 2002). The specie Euglossa cordata (Linnaeus) is adapted to live in open and dry environments, grasslands, savanna-like vegetation, and secondary forests (Ducke 1902), as well as in cities (López-Uribe et al. 2008), where it also utilizes human made objects as nesting sites, as observed here.

The nest of Euglossa (Glossura) chalybeata Friese was found inside a large rotting fallen tree in a primary forest of PEUt on 5 July 2007 (Figures 11 and 12). The nest contained about 10 cells made of dark brown resin, spheroid in shape and arranged in a comb-like fashion with caps composed of a small rounded mass of resin (Figures 12 and 13). This is the first information on the biology of this species and the first record of Euglossa nesting in a fallen tree. The species of the subgenus Glossura seems to produce irregular clusters of cells (Cameron 2004) as observed to E. (Glossura) chalybeata. However, the cell arrangement pattern is a variable feature inside of the same species and it seems to be related to spatial limitation of the cavity containing the nest as observed in Euglossa (Glossura) annectans Dressler (Garófalo et al. 1998).

ACKNOWLEDGMENTS We are grateful to Dr. William L. Overal (MPEG) for revision of the manuscript and help with editing the English version. We thank Adriano Maciel for Figures 11 to 13.

REFERENCES Augusto, S.C. & C.A. Garófalo, 2004. Nesting biology and social structure of Euglossa (Euglossa) townsendi Cockerell (Hymenoptera, Apidae, Euglossini). Insectes Sociaux, 51: 400-409. DOI: https://dx.doi.org/10.1007/s00040-0040760-2.

Cameron, S.A., 2004. Phylogeny and biology of neotropical orchid bees (Euglossini). Annual Review of Entomology, 49: 377-404. DOI: https://dx.doi.org/10.1146/annurev. ento.49.072103.115855.

Carrijo, T.F., R.B. Gonçalves & R.G. Santos, 2012. Review of bees as guests in termite nests, with a new record of the communal bee, Gaesochira obscura (Smith, 1879) (Hymenoptera, Apidae), in nests of Anoplotermes banksi Emerson, 1925 (Isoptera, Termitidae, Apicotermitinae). Insectes Sociaux, 59: 141-149. DOI: https://dx.doi.org/10.1007/s00040-0120218-x. e-ISSN 1983-0572

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Figures 1-6. (1) Cells of Eufriesea pulchra inside the opened Azteca sp. ant nest, lateral view; (2) Cell of Eufriesea pulchra with larva, latero-dorsal view; (3) Termite nest with arrow pointing to the nest entrance of Euglossa intersecta, ventral view; (4) Termite nest piece containing the cells of Euglossa intersecta, lateral view; (5) Habitus of Eufriesea pulchra, dorsal view; (6) Habitus of Euglossa intersecta, dorsal view. Scale bars = 1 cm, except in Figure 3 where it represents 3.5 cm.

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Figures 7-13. (7) Dry leaf with cells of Euglossa townsendi, ventral view. (8) Dry leaf with cells of Euglossa townsendi with arrows pointing to cell exits, dorsal view; (9) Window handle utilized as nest site by Euglossa cordata, lateral view; (10) Nest opening of Euglossa cordata inside window handle, ventral view; (11) Fallen trunk with a cluster of cells of Euglossa chalybeata, dorsal view; (12) Cluster of cells of Euglossa chalybeata inside trunk, dorsal view; (13) Cluster of cells of Euglossa chalybeata removed from trunk, lateral view. Scale bars = 2 cm, except in Figure 10 where it represents 2.5 cm.

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67

7

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Janeiro - Abril 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

Ducke, A., 1902. As espécies paraenses do gênero Euglossa Latr.

Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi, 3: 561-575.

Garófalo, C.A., E. Camillo, J.C. Serrano & J.M.M. Rebelo, 1993.

Utilization of trap nests by euglossini species (Hymenoptera: Apidae). Revista Brasileira de Biologia, 53: 177-187.

Garófalo, C.A., E. Camillo, S.C. Augusto, B.M.V. Jesus & J.C. Serrano, 1998. Nest structure and communal nesting in Euglossa (Glossura) annectans Dressler (Hymenoptera, Apidae, Euglossini). Revista Brasileira de Zoologia, 15: 589-596. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S010181751998000300003.

Kimsey, L.S., 1982. Systematics of bees of the genus Eufriesea (Hymenoptera, Apidae). Berkeley, University of California Press, 125 p.

López-Uribe, M.M., C.A. Oi & M.A. Del Lama, 2008. Nectarforaging behavior of euglossine bees (Hymenoptera: Apidae) in urban areas. Apidologie, 39: 410-418. DOI: https://dx.doi.org/10.1051/apido:2008023.

Martins, A.C., G.A.R. Melo & S.S. Renner, 2014. The corbiculate bees arose from New World oil-collecting bees: Implications for the origin of pollen baskets. Molecular Phylogenetics and Evolution, 80: 88-94. DOI: https://dx.doi.org/10.1016/j. ympev.2014.07.003.

Michener, C.D., 2007. The Bees of the world. 2. ed. Baltimore, Johns Hopkins University Press, 953 p.

Nemésio, A. & R.R. Ferrari, 2011. Species of Euglossa (Glossura) and E. (Glossuropoda) (Hymenoptera: Apidae: Euglossina) occurring in the Amazon, including new records for Brazil.

Zootaxa, 2885: 1-13.

EntomoBrasilis 10 (1): 64-68

Ramírez, S., R.L. Dressler & M. Ospina, 2002. Abejas euglosinas (Hymenoptera: Apidae) de la región Neotropical: listado de especies con notas sobre su biología. Biota Colombiana, 3: 7-118.

Ramírez, S.R., D.W. Roubik, C. Skov & N.E. Pierce, 2010. Phylogeny, diversification patterns and historical biogeography of euglossine orchid bees (Hymenoptera: Apidae). Biological Journal of the Linnean Society, 100: 552-572. DOI: https://dx.doi.org/10.1111/j.1095-8312.2010.01440.x.

Roubik, D.W., 2004. Sibling Species of Glossura and Glossuropoda in the Amazon Region (Hymenoptera: Apidae: Euglossini). Journal of the Kansas Entomological Society, 77: 235-253. DOI: https://dx.doi.org/10.2317/0308.20.1.

Zucchi, R., B.L. Oliveira & J.M.F. Camargo. 1969. Notas bionômicas sôbre Euglossa (Glossura) intersecta Latreille 1938 e descrição de suas larvas e pupa (Euglossini, Apidae).

Bolletim Universidade Federal do Paraná (Zool.), 3: 203224.

Young, A.M., 1986. Presence of an orchid bee (Euglossa sp.) nest an ant (Crematogaster limata palans) nest in a cacao pod (Theobroma cacao) (Hymenoptera: Apidae, Formicidae, Resp.). Entomological News, 97: 156-62.

Williams, N.H. & Whitten, W.M. 1983. Orchid floral fragrances and male euglossine bees: methods and advances in the last sesquidecade. The Biological Bulletin, 164: 355-395.

**********

Suggestion citation:

68

Carvalho-Filho, F.S. & F.F. de Oliveira, 2017. Notes on the nesting biology of five species of Euglossini (Hymenoptera: Apidae) in the Brazilian Amazon. EntomoBrasilis, 10 (1): 64-68.

Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i1.672

e-ISSN 1983-0572