EntomoBrasilis volume 10, número 2 by EntomoBrasilis

v. 10, n. 2

2017

15 anos 2002-2017

Publicado pelo projeto Entomologistas do Brasil Volume 10 . NĂşmero 2 . Maio - agosto de 2017

Foto: Cleidiane de Andrade Ferreira

PeriĂłdico Online

EntomoBrasilis

eISSN 1983-0572 doi:10.12741

Periodicidade: Quadrimestral Direitos Autorais: Copyright © 2008-2017, Entomologistas do Brasil Isenção de Responsabilidade Legal: As opiniões técnico/científicas e mesmo pessoais, constantes nos artigos e/ou comunicações científicas publicados no EntomoBrasilis são de inteira responsabilidade de seus respectivos autores. Projeto Gráfico (Editoração): AntSoft Systems On Demand - www.antsoft.com.br Capa: Corythaica passiflorae (Berg) (Hemiptera: Tingidae) em folha de jiló, em cultivo comercial no Município de Paraíso do Tocantins, TO. Local: 10°10’55.5”S/48°52’65.5” O. Artigo: Ferreira, C.A., L.B.N. Coelho & R.S. Santos, 2017. Occurrence of Corythaica passiflorae (Berg) (Hemiptera: Tingidae) on commercial plantations of gilo and eggplant in Tocantins state, Brazil, 10 (2): 131-133. Revisão do Português/Inglês/Espanhol: Corpo de Consultores Composição: Fonte: Georgia, variando de 7 a 26 pts., em estilo normal, itálico, negrito, sublinhado, podendo haver contorno e coloração preta ou verde (texto), azul (links) Site: www.periodico.ebras.bio.br e-mail: periodico@ebras.bio.br Distribuído e licenciado segundo a Creative Commons Licence http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0 Produzida no Brasil

Indexação

Latindex, SEER/IBICT, Dialnet, Agrobase - Literatura Agrícola, Sumários de Revistas Brasileiras, DOAJ, CABI Abstracts, LivRe!, RCAAP, Diadorim, Electronic Journals Library, Eletronic Journals Index, Fonte Academica EBSCO, Zoobank, Zoological Records, Agro Unitau, BASE (Bielfield Academic Search Engine)

Apoio

períodico online EntomoBrasilis fundado em 2008 pelo projeto Entomologistas do Brasil, tem como objetivo de publicar artigos originais, de forma rápida, das mais diversas áreas da Entomologia Brasileira e Mundial, tais como: Bionomia; Comportamento; Ecologia; Entomologia Forense; Entomologia Geral; Fisiologia; Modelos Ecológicos Aplicados à Entomologia; Morfologia; Revisões; Saúde Pública; Taxonomia e Sistemática e demais áreas afins à Entomologia Brasileira e Mundial. he online periodical EntomoBrasilis founded in 2008 by Entomologistas do Brasil project, aims to publish original articles, quickly, from various areas of the Brazilian and World Entomology such as: Bionomics; Behavior; Ecology; Forensic entomology; General Entomology; Physiology; Applied to models Ecological Entomology; Morphology; reviews; Public health; Taxonomy and systematics and other areas related to Brazilian and World Entomology.

Expediente Editor Chefe

William Costa Rodrigues Entomologistas do Brasil / Methodos Consultoria Agronômica e Ambiental

Editores Adjuntos

Jeronimo Augusto Fonseca Alencar - Instituto Oswaldo Cruz - FIOCRUZ - RJ. Anderson Gonçalves da Silva - Universidade Federal Rural da Amazônia - UFRA, Brasil

Editor Assistente

Ricardo Andreazze - Universidade Federal do Rio Grande de Norte, Brasil Consultores Adhoc deste Número

Editores Científicos

Adriana Leal de Figueiredo, Bióloga da Universidade Federal do Estado do Rio de Janeiro, Brasil Ana Tereza Araujo Rodarte, Universidade Federal do Rio de Janeiro - Museu Nacional, Brasil Anderson Gonçalves da Silva, Universidade Federal Rural da Amazônia - UFRA, Brasil Cerilene Santiago Machado, Universidade Federal do Recôncavo da Bahia, Brasil Cristian Román Palacios, The University of Arizona, USA Elidiomar Ribeiro da Silva, Universidade Federal do Estado do Rio de Janeiro, Brasil Isaias de Oliveira, Agência de Desenvolvimento Agrário e Extensao Rural do Estado de Mato Grosso do Sul, Brasil João Rafael De Conte Carvalho de Alencar, Faculdade Integrado de Campo Mourão, Brasil José Arturo Casasola González, Universidad de la Sierra Juárez, México Jose Mario D’Almeida, Universidade Federal Fluminense, Brasil Júlia dos Santos Silva, Fundação Oswaldo Cruz, Brasil Karina Cordeiro Albernaz, Universidade Federal de Goiás, Brasil Mateus Aparecido Clemente, Unesp Rio Claro, Brasil Renato Tavares Martins, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Ronaldo Figueiró, Centro Universitário de Volta Redonda, Brasil Rubens Pinto de Mello, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil William Costa Rodrigues, Entomologistas do Brasil, Brasil

Alberto Moreira Silva-Neto, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia Ana Tereza Araujo Rodarte, Universidade Federal do Rio de Janeiro - Museu Nacional, Brasil Anderson Gonçalves da Silva, Universidade Federal Rural da Amazônia - UFRA, Brasil Arlindo Serpa Filho, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Cleber Galvão, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Eduardo José Ely Silva, Universidade Federal de Pelotas, Brasil Eloy Guillermo Castellón Bermúdez, INPA - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Fábio Souto Almeida, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Brasil Hélida Ferreira da Cunha, Universidade Estadual de Goiás, Brasil Hélcio Reinaldo Gil-Santana, Fundação Oswaldo Cruz, Brasil. Gisele Luziane de Almeida, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Museu Nacional, Brasil Herbet Tadeu de Almeida Andrade, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Brasil Maria Christina de Almeida, Universidade Federal do Paraná, Brasil Maria José do Nascimento Lopes, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Marliton Rocha Barreto, Universidade Federal do Mato Grosso Campus SINOP, Brasil Nataly Araújo de Souza, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Departamento de Entomologia, Brasil Nicolas Dégallier, Institut de Recherche pour le Développement, França Ricardo Andreazze, Universidade Federal do Rio Grande de Norte, Brasil Roney Rodrigues-Guimarães, Universidade Iguaçu / Universidade Estácio de Sá, Brasil Rodrigo Souza Santos, Embrapa Acre, Brasil Rubens Pinto de Mello, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Ruberval Leone Azevedo, Casa Civil - Governo do Estado de Sergipe, Brasil Tatiana Chrysostomo Santos, Museu Nacional - Universidade Federal do Rio de Janeiro, Brasil Victor Py-Daniel, Universidade de Brasília, Brasil Wedson Desidério Fernandes, Universidade Federal da Grande Dourados, Brasil. Wesley Dáttilo - Universidad Veracruzana, México.

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Sumário Ecology/Ecologia Contribuição de ambientes antrópicos como habitats para formigas de solo de Floresta Estacional Decidual no Sul do Brasil. Contribution of anthropogenic environments as habitats for soil ants from Deciduous Seasonal Forest in Southern Brazil. José Ricardo Assmann Lemes & Andreas Köhler................................................................................................................69-75 Diversidade e distribuição de ninfas de Plecoptera (Insecta) por substratos em riachos do Parque Estadual da Pedra Branca, Rio de Janeiro, Brasil. Diversity and substrate distribution of Plecoptera nymphs (Insecta) in strems of Parque Estadual da Pedra Branca, Rio de Janeiro, Brazil. Fernanda Avelino-Capistrano, Gisele Luziane de Almeida & Leandro Silva Barbosa..... .............................................................................................................................................................................................................76-81 Seasonality and Relative Abundance of Tabanids (Diptera, Tabanidae) on Marambaia Island, Rio de Janeiro, Brazil. Variação sazonal e abundância de tabânidas (Diptera, Tabanidae) na Ilha da Marambaia, Rio de Janeiro, Brasil. Ronald Rodrigues Guimarães, Ronald Rodrigues Guimarães Júnior, Ronald Storti Harlan-Rodrigues, Roney Rodrigues Guimarães, Raimundo Wilson Carvalho & Roberto de Xerez............................................................................................................................. 82-88

General Entomology/Entomologia Geral Distribuição espacial de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Lepidoptera, noctuidae) em milho convencional e Bt. Spatial distribution of Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Lepidoptera, Noctuidae) in conventional maize and Bt.. Rose Benedita Rodrigues Trindade, Marcos Gino Fernandes, Alyne Ciriaco Oliveira & Pedro Henrique Amaro Martins.................................................................................................................................................................. 89-93 Species composition and fauna distribution of mosquitoes (Diptera: Culicidae) and its importance for vector-borne diseases in a rural area of Central Western - Mato Grosso, Brazil. Composição de espécies e distribuição da fauna de mosquitos (Diptera: Culicidae) e sua importância para doenças transmitidas por vetores em uma área rural do centro-ocidental - Mato Grosso, Brasil. Fábio Alexandre Leal-Santos, Adaiane Catarina Marcondes Jacobina, Maria Madalena de Oliveira, Marinalva Brasilina Arruda Santana, Otacília Pereira Serra, Aldimara Vaillant Gonçalves, Angela Regina Serafine Garcêz, Sirlei Franck Thies, Renata Dezengrine Slhessarenko, Elisangela Santana de Oliveira Dantas & Diniz Pereira Leite-Jr..............................94-105 Potencial inseticida de plantas medicinais encontradas na Amazônia Central contra o pulgão-da-couve Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae). Insecticidal potential of medicinal plants found in Central Amazon region against cabbage aphid Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae). Thamiris Sousa de Alencar Silva, Juliana Erica Cirino Nascimento, Mariana Vieira Porsani, Leandro Lacerda Giacomin, Alex Sandro Poltronieri, Maria Aparecida Cassilha Zawadneak, Ida Chapaval Pimentel & Leopoldo Clemente Baratto.................................................................................................................. 106-111 Termorregulação em colônias de Melipona eburnea Friese (Apidae: Meliponina) criadas racionalmente em Rio Branco, Acre. Thermoregulation in colonies of Melipona eburnea Friese (Apidae: Meliponina) rationally bred in Rio Branco, Acre. Francisco Cildomar da Silva Correia, Rui Carlos Peruquetti & Marcos Gonçalves Ferreira............................................112-117

Taxonomy and Systematics/Taxonomia e Sistemática Description of two new species of Palpomyia Meigen (Diptera: Ceratopogonidae) from the Brazilian Amazon. Descrição de duas novas espécies de Palpomyia Meigen (Diptera: Ceratopogonidae) da Amazônia brasileira. Jessica Feijó Almeida, Emanuelle de Sousa Farias, Ronildo Baiatone Alencar & Felipe Arley Costa Pessoa..................................................................118-122 A new species of Ianthorntonia García Aldrete, from Bolivia, and description of the female Ianthorntonia marshalli García Aldrete (Psocodea: Psocomorpha: Epipsocetae: Epipsocidae). Uma nova espécie de Ianthorntonia García Aldrete, para a Bolívia, e descrição da fêmea de Ianthorntonia marshalli García Aldrete (Psocodea: Psocomorpha: Epipsocetae: Epipsocidae). Alfonso Neri García Aldrete................................................................................................................................ 123-126

Scientific Note/Comunicação Científica New records of Dictyopsocus pennicornis (Burmeister) (Psocodea ‘Psocoptera’: Psocidae: Psocinae). Novos registros de Dictyopsocus pennicornis (Burmeister) (Psocodea ‘Psocoptera’: Psocidae: Psocinae). João Alves Oliveira¹, Alberto Moreira Silva-Neto, Diego Matheus Mello Mendes & Alfonso Neri García Aldrete.................................................................... 127-130 Ocorrência de Corythaica passiflorae (Berg) (Hemiptera: Tingidae) em cultivos comerciais de jiló e berinjela no Estado do Tocantins, Brasil. Occurrence of Corythaica passiflorae (Berg) (Hemiptera: Tingidae) on commercial plantations of gilo and eggplant in Tocantins state, Brazil. Cleidiane de Andrade Ferreira, Luci Boa Nova Coelho & Rodrigo Souza Santos..... 131-134 Ocorrência de Phenacoccus solenopsis Tinsley (Hemiptera: Pseudococcidae) em quiabeiro no estado do Acre. Occurrence of Phenacoccus solenopsis Tinsley (Hemiptera: Pseudococcidae) in okra in Acre state, Brazil. Rodrigo Souza Santos & Ana Lúcia Benfatti Gonzalez Peronti............................................................................................................................................. 135-138 Social wasps (Polistinae) from Pampa Biome: South Brazil, Northeastern Argentina and Uruguay. Vespas sociais do Bioma Pampa: sul do Brasil, nordeste da Argentina e Uruguai. Alexandre Somavilla & Andreas Köhler............................... 139-142 Volume 10, número 2 - Mai. - Ago. 2017 *************

ISSN 1983-0572 doi:10.12741/ebrasilis.v10i2

doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.665 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Ecology/Ecologia

Contribuição de ambientes antrópicos como habitats para formigas de solo de Floresta Estacional Decidual no Sul do Brasil José Ricardo Assmann Lemes¹ & Andreas Köhler² 1. Universidade Federal do Rio Grande do Sul. 2. Universidade de Santa Cruz do Sul.

EntomoBrasilis 10 (2): 69-75 (2017) Resumo. O objetivo deste estudo foi avaliar a contribuição de dois ambientes antrópicos (monocultura de Eucalyptus e pastagem de bovinos) como habitats para espécies de formigas edáficas de Floresta Estacional Decidual (mata nativa). Foram realizadas coletas semanais entre outubro de 2009 e março de 2010 utilizando armadilhas de solo do tipo Pitfall, no município de Santa Cruz do Sul, RS, Brasil. Duas hipóteses foram testadas: (1) a diversidade de formigas é maior na mata nativa em relação a pastagem de bovinos e a monocultura de Eucalyptus; (2) ambientes florestais (mata nativa e monocultura de Eucalyptus) apresentam assembleias de formigas mais similares entre si do que com ambientes abertos (pastagem de bovinos). Foi observado 930 ocorrências de formigas, distribuídas em seis subfamílias, 17 gêneros e 28 espécies. As curvas geradas pelos estimadores de espécies indicam que a amostragem foi suficiente. A mata nativa foi mais rica que as outras fitofisionomias, corroborando com a hipótese (1). Embora a pastagem de bovinos tenha sido estatisticamente mais semelhante com a monocultura de Eucalyptus, possivelmente por serem ambientes mais impactados que a mata nativa, houve um alto compartilhamento de espécies entre os ambientes florestais. Esses resultados demonstram a importância da preservação de ambientes naturais como repositórios da mirmecofauna. Palavras-chave: Assembleias; eucaliptal; mata nativa; pastagem; riqueza.

Contribution of anthropogenic environments as habitats for soil ants from Deciduous Seasonal Forest in Southern Brazil Abstract. The aim of this study was to evaluate the contribution of two anthropic environments (Eucalyptus monoculture and cattle pasture) as habitats for edaphic ant species of Deciduous Seasonal Forest (native forest). Weekly collections were conducted between October 2009 and March 2010 using Pitfall traps, in the municipality of Santa Cruz do Sul, RS, Brazil. Two hypotheses were tested: (1) the diversity of ants is greater in the native forest in relation to the cattle pasture and the monoculture of Eucalyptus; (2) forest environments (native forest and Eucalyptus monoculture) present ant assemblies more similar to each other and with open environments (pasture area). It was observed 930 occurrences of ants, distributed in six subfamilies, 17 genera and 28 species. Curves generated by species estimators indicate that sampling was sufficient. The native forest was richer than the other phytophysiognomies, corroborating with the hypothesis (1). Although the pasture area has been established statistically with the Eucalyptus monoculture, possibly for being environments more impacted than the native forest, there was a high species sharing among the forest environments. These results demonstrate the importance of the preservation of natural environments as repositories of ant fauna. Keywords: Assemblies; Eucalyptus monoculture; Native forest; pasture; richness.

ormicidae (Hymenoptera) apresenta 21.800 espécies (Hölldobler & Wilson 1990; Agosti & Johnson 2003). A região Neotropical apresenta 39% dos gêneros do mundo, sendo que no Brasil há o registro de 1373 espécies (Fernandes et al. 2016).

locais onde habitam, sendo que mudanças nessas condições físicas e biológicas interferem na riqueza e abundância desses himenópteros (Peixoto et al. 2010). Em florestas neotropicais, formigas constituem um dos grupos dominantes, tanto em número de espécies quanto em biomassa (Vasconcelos 1998).

Formigas são modelos ideais em estudos de biodiversidade, pois apresentam altos valores de diversidade, dominância e biomassa em praticamente qualquer habitat do planeta (Schmidt et al. 2013), sendo considerados insetos sensíveis a atividades antropogênicas, como a agricultura e a reflorestação (Gomes et al. 2014). Além disso, as formigas apresentam uma grande diversidade de papéis no meio ambiente e suas assembleias estão associadas com características florísticas e abióticas dos

Ademais, esses insetos apresentam uma base taxonômica relativamente boa, são fáceis de serem coletados e são sensíveis a mudanças de temperatura (Agosti et al. 2000). A melhor compreensão da diversidade de Formicidae é um fator importante para planos de conservação de ecossistemas (Crepaldi et al. 2014). Entretanto, poucos são os estudos comparando assembleias de formigas em habitats com diferentes graus de conservação no

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William Costa Rodrigues

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Article History: Received: 27.iii.2017 Accepted: 16.vii.2017

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Contribuição de ambientes antrópicos como habitats para formigas…

Rio Grande do Sul (Albuquerque & Diehl 2009; Fröhlich et al. 2011; Ribeiro 2011). Modificações em paisagens naturais, ocorridas pela implantação de pastagens e monoculturas, por exemplo, ocasionam alterações dos fatores bióticos e abióticos dos ecossistemas, incrementando ou reduzindo a abundância de certas espécies, provocando perda da biodiversidade local e alterando padrões de distribuição e ocorrência dos espécimes (Moraes & Köhler 2011). Em florestas, caracterizadas pela ampla heterogeneidade do sistema, a riqueza de formigas tende a aumentar, mas a dominância diminuir, aumentando a equidade. Por outro lado, habitats homogêneos e poucos diversos em relação a comunidade florística, como campos e áreas cultivadas, costumam apresentar uma riqueza menor de formigas, bem como maiores índices de dominância (Vasconcelos 1998; Benson & Harada 1998; Tavares et al. 2001; Correa et al. 2006; Sant’Ana et al. 2008; Albuquerque & Diehl 2009). Segundo Martins et al. (2011), Pereira et al. (2007) e Gomes et al. (2013) ecossistemas simplificados geram impactos negativos sobre a mirmecofauna por apresentarem menos recursos nutricionais e locais para nidificação. Entretanto, alguns autores sugerem que áreas de pastagens apresentam vantagens para certas espécies de formigas, argumentando que o deslocamento de formigas pode ser mais energeticamente eficiente em áreas menos complexas, já que a estrutura do solo apresenta poucos obstáculos. Ainda, as maiores intensidades de luz e calor auxiliam nas necessidades energéticas desses insetos fortemente termofílicos (Hölldobler & Wilson 1990; Kaspari & Weiser 1999; Lasau & Hochuli 2004). O eucaliptocultura ocupa grandes áreas do Rio Grande do Sul em forma de cultivos homogêneos e é a essência florestal mais plantada no Brasil (Fröhlich et al. 2011). Usualmente, o solo de eucaliptais apresenta baixa diversidade de organismos, devido à baixa qualidade nutricional e a grande homogeneidade da serapilheira que o compõem (Marinho et al. 2002; Pereira et al. 2007). Por outro lado, quando o cultivo de eucalipto vem em substituição às pastagens degradadas, esse agroecossistema pode representar ganho para a biodiversidade devido ao incremento na complexidade estrutural (Braga et al. 2010). O presente estudo visou avaliar a contribuição de dois ambientes antrópicos (uma monocultura de Eucalyptus saligna Smith e uma área de pastagem de bovinos) como habitats para espécies de formigas de Floresta Estacional Decidual (mata nativa). Duas hipóteses foram testadas: (1) a riqueza de formigas é maior na mata nativa e (2) por fornecer hábitos distintos daqueles da Floresta Estacional, a monocultura de Eucalyptus, como ambiente florestal, seria mais favorável a riqueza e composição de formigas da mata nativa, em relação a pastagem de bovinos .

MATERIAL E MÉTODOS Área de estudo. O município de Santa Cruz do Sul localiza-se na região Centro-oeste do Estado do Rio Grande do Sul, fazendo parte dos Vales do Rio Pardo e Taquari. De acordo com Leifheit (1978), o clima do município é enquadrado no tipo subtropical, com as quatro estações bem definidas. A área de estudo (29°45’43.42”S, 52°24’23.48”O), possui aproximadamente cinco hectares, os quais foram divididos em três ambientes, determinados pelas diferenças de fitofisionomia em cada um. Para isso, consideraram-se aspectos da biodiversidade característica da cada um e também fatores físico-químicos ambientais (iluminação, quantidade de matéria orgânica em decomposição e composição da serapilheira). Os três ambientes foram caracterizados e denominados de monocultura de Eucalyptus, pastagem de bovinos e mata nativa. A monocultura de Eucalyptus (Eucalyptus saligna Smith), com aproximadamente 1 ha de área, continha uma serapilheira

Lemes & Köhler (2017)

pobre em matéria orgânica, sendo composta principalmente por folhas e galhos depositados sobre o solo. O plantio apresentava aproximadamente 25 anos de idade, com espaçamento de 3 metros entre as mudas numa mesma linha e 4 metros entre linhas, e não foi realizado nenhum tipo de supressão das árvores. A pastagem de bovinos da propriedade apresenta aproximadamente 1 ha com a predominância de gramíneas (Poaceae) e herbáceas (Asteraceae), vegetação característica desse tipo de ambiente. A fitofisionomia denominada “mata nativa” corresponde a uma área de aproximadamente 2 ha com características de Floresta Estacional Decidual, com predominância das espécies Psidium cattleyanum Sabine e Eugenia uniflora L. e solo apresentando densa camada de matéria orgânica em decomposição. Em alguns locais do perímetro definido como “mata nativa”, observa-se matas secundárias em condições de regeneração. Nesses locais, a única interferência antrópica na mata de supressão de madeira foi realizada a mais de 30 anos. Coletas. Para a coleta das formigas, foram definidos quatro pontos de coleta por fitofisionomia, totalizando 12 pontos na área de estudo. Esses pontos constituíam quatro armadilhas de coleta tipo Pitfall, adaptadas de Azevedo-Filho & Prates Junior (2005), formando quadrantes de 2 x 2 metros e com distanciamento mínimo de 10 metros entre os pontos, totalizando 48 armadilhas. A escolha desses pontos foi realizada de maneira uniforme, observando as condições específicas de cada fitofisionomia e atendendo a aleatoriedade. O material entomológico foi coletado semanalmente entre o período de outubro de 2009 a março de 2010, totalizando 16 coletas. Identificação. Os representantes de Formicidae foram identificados em nível de gênero, utilizando trabalhos como Bolton (1994), Fernández (2003) e Baccaro et al. (2015). Procedeu-se com a morfotipagem dos indivíduos, baseando-se em caracteres de morfologia externa e evitando a separação de representantes pertencentes a uma mesma espécie, porém de castas diferentes. Para a confirmação e identificação ao nível de espécie, o material foi comparado com o acervo da Coleção de Formicidae do Laboratório de Insetos Sociais da Universidade do Vale do Rio dos Sinos – UNISINOS, bem como foi realizada a consulta de um especialista. Análise de dados. A riqueza de espécies (S) corresponde ao número total de espécies observadas em cada fitofisionomia. Para as demais análises faunísticas, foram utilizados os dados de frequência relativa das espécies, como utilizado por outros autores (Romero & Jaffé 1989; Fonseca & Diehl 2004; Albuquerque & Diehl 2009; Soares et al. 2010). A frequência relativa (FR) foi calculada utilizando a seguinte fórmula FR = (FA / 192) x 100, onde “192” corresponde ao produto das amostras realizadas durante o estudo, ou seja, 16 coletas, em 12 diferentes pontos de amostragem. Seguindo a proposta de Sileveira Neto et al. (1976), utilizou-se a frequência relativa para classificar as espécies pelo seu padrão de ocorrência (PO) como acidental (< 25%), acessória (≥ 25% < 50%) e constante (≥ 50%). As espécies ainda foram classificadas em dominantes ou não dominantes através do cálculo do limite de dominância (LD) utilizado por Sakagami & Laroca (1971). As espécies com frequência relativa maior que o limite de dominância foram consideradas dominantes e as demais, não dominantes. O índice de diversidade de Shannon-Wiener (H’) utilizando o logaritmo natural e o índice de equidade de Pielou (J’) foram calculados para cada fitofisionomia. Foi empregado a análise não-paramétrica de Kruskal-Wallis para avaliar se existem diferenças entre as médias de ocorrências das espécies em cada ambiente estudado. Realizou-se o teste de similaridade ANOSIM, utilizando o índice de Jaccard (Clarke 1993) para verificar possíveis similaridades na composição de espécies de formigas entre as fitofisionomias, bem como a construção de um dendograma de similaridade utilizando o índice de Jaccard e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 10 (2): 69-75

(Margurran 2004). A utilização desse índice é plausível no nosso estudo, já que considera apenas a presencia/ausência de cada espécie nas áreas estudadas. Estudos referentes a comunidade de insetos sociais, como formigas, devem utilizar dados de frequência de ocorrência das espécies no lugar da abundância, que dificulta a interpretação dos dados (Wilson 1971). Todas as análises foram realizadas utilizando o software Past versão 3.06 (Hammer et al. 2001). Utilizou-se o software EstimateS versão 9.10 para construir curvas de saturação de espécies, por meio dos estimadores Chao1, Chao2 e Bootstrap (Moreno 2001; Colwell 2009), bem como curvas de rarefação, baseadas nas amostragens, para se avaliar se a riqueza diferiu entre as fitofisionomias. Para essa análise, as amostras foram aleatorizadas 100 vezes. Além disso, um diagrama de Venn foi utilizado para demonstrar a quantidade de espécies comuns nas três fitofisionomias (Magurran 2004).

RESULTADOS Foram observadas 930 ocorrências de formigas operárias, pertencendo a seis subfamílias (Ecitoninae, Dorylinae, Formicinae, Myrmicinae, Ponerinae e Pseudomyrmicinae), 17 gêneros e 28 espécies (Tabela 1). A subfamília com maior riqueza de espécies foi Myrmicinae, com 15 espécies (44,83% do total), seguida por Formicinae, com sete espécies (27,59%). Em relação à riqueza dentro dos diferentes gêneros, Pheidole destacou-se com seis espécies, Camponotus com cinco e Pachycondyla e Labidus com duas espécies. Os demais gêneros apresentaram uma espécie cada. Das 930 ocorrências de formigas, 323 foram registradas para a monocultura de Eucalyptus, 292 para a área de pastagem de bovinos e 315 para a mata nativa. A mata nativa apresentou 23 espécies, seguida pela pastagem de bovinos e pela monocultura de Eucalyptus, ambas com 20 espécies. O índice de Shannon-

Tabela 1. Lista taxonômica das subfamílias, gêneros e espécies encontrados/as nas fitofisionomias de Monocultura de Eucalyptus, Pastagem de Bovinos e Mata Nativa, bem como a frequência relativa (F.R.), padrões de ocorrência (P.O.) e dominância (DOM.) dos diferentes taxa em região urbana de Santa Cruz do Sul, RS, Brasil, no período de outubro de 2009 a março de 2010. Leg.: Dominante (D.); Não dominante (N.D.); Acidental (Aci.); Acessória (Ace).

Táxon

Pastagem de Bovinos

Mata Nativa

F. R.

P. O.

DOM.

F. R.

P. O.

DOM.

F. R.

P. O.

DOM.

Dolichoderinae

Dorymyrmex pyramicus (Roger)

1.04

Aci.

N. D.

Ecitoninae

Labidus coecus (Latreille)

1.04

Aci.

N. D.

4.17

Aci.

N. D.

1.04

Aci.

N. D.

20.83

Aci.

0.52

Aci.

N. D.

Camponotus bonariensis Mayr

1.04

Aci.

N. D.

1.56

Aci.

N. D.

0.52

Aci.

N. D.

Camponotus crassus Mayr

0.52

Aci.

N. D.

0.52

Aci.

N. D.

Camponotus melanoticus Emery

19.27

Aci.

13.54

Aci.

11.46

Aci.

Camponotus rufipes (Fabricius)

11.98

Aci.

4.69

Aci.

N. D.

24.48

Aci.

Camponotus termitarius Emery

15.1

Aci.

28.13

Ace.

1.04

Aci.

N. D.

Nylanderia docilis (Forel)

2.6

Aci.

N. D.

6.77

Aci.

5.73

Aci.

Acromyrmex rugosus (Smith)

0.52

Aci.

N. D.

15.63

Aci.

Crematogaster acuta (Fabricius)

3.65

Aci.

N. D.

Cyphomyrmex rimosus (Spinola)

13.02

Aci.

4.69

Aci.

N. D.

1.04

Aci.

N. D.

Pheidole sp. 1

28.13

Aci.

19.79

Aci.

12.5

Aci.

Pheidole sp. 2

1.56

Aci.

N. D.

1.56

Aci.

N. D.

Pheidole sp. 3

0.52

Aci.

N. D.

2.08

Aci.

N. D.

Pheidole sp. 4

3.13

Aci.

N. D.

0.52

Aci.

N. D.

Pheidole sp. 5

0.52

Aci.

N. D.

Pheidole sp. 6

1.04

Aci.

N. D.

2.6

Aci.

N. D.

Pogonomyrmex naegelli (Fabricius)

1.04

Aci.

N. D.

15.1

Aci.

1.04

Aci.

N. D.

Procryptocerus convergens (Mayr)

0.52

Aci.

N. D.

Solenopsis invicta Buren

6.25

Aci.

13.02

Aci.

Wasmannia auropunctata (Roger)

17.71

Aci.

15.1

Aci.

1.56

Aci.

N. D.

Anochetus altisquamis Mayr

4.69

Aci.

N. D.

0.52

Aci.

N. D.

9.9

Aci.

Odontomachus chelifer (Latreille)

1.04

Aci.

N. D.

9.38

Aci.

Pachycondyla harpax (Fabricius)

2.6

Aci.

N. D.

1.04

Aci.

N. D.

5.21

Aci.

Pachycondyla striata Smith

31.77

Ace.

19.79

Aci.

32.81

Ace.

Pseudomyrmex termitarius (Smith)

2.08

Aci.

N. D.

2.08

Aci.

N. D.

Labidus praedator (Smith) Formicinae

Myrmicinae

Ponerinae

Pseudomyrmecinae

Brachymyrmex pilipes Mayr

e-ISSN 1983-0572

Subfamília

Monocultura de Eucalyptus

Lemes & Köhler (2017)

Contribuição de ambientes antrópicos como habitats para formigas…

Wiener demonstrou uma maior diversidade na mata nativa, seguida pela monocultura de Eucalyptus e pela pastagem de bovinos. A uniformidade das fitofisionomias foi igual para a monocultura de Eucalyptus e pastagem de bovinos, sendo maiores que na mata nativa (Tabela 2). Não houve diferença significativa entre as três médias de ocorrências nas três fitofisionomias (Kruskal-Walis H: 2,2042; GL: 2; p: 0,3322). Entretanto, a curva de rarefação demonstrou diferença significativa entre a riqueza da mata nativa e os demais ambientes (Figura 1). Esse resultado foi corroborado pelo ANOSIM (R = 0,6887; p: 0,00089). A similaridade qualitativa gerada pelo índice de Jaccard, agrupou os ambientes florestais separando-os da pastagem de bovinos (Figura 2), com um coeficiente de correlação cofenética de 0,94, demonstrando a alta representatividade do dendograma formado.

valores, bem como as curvas de estimação de espécies indicam que as três fitofisionomias foram suficientemente amostradas (Tabela 2, Figura 3). Tabela 2. Riqueza comparada de espécies (S), número de indivíduos (N), valores de diversidade de Shannonn-Wiener (H’), equitabilidade de Pielou (J’) e estimadores de riqueza (Chao1, Chao2 e Bootstrap) para a monocultura de Eucalyptus (M.E.), pastagem de bovinos (P.B.) e mata nativa (M.N.) em região urbana de Santa Cruz do Sul, RS, Brasil. Leg.: a (valores não variam significativamente na linha pelo teste t).

M.E.

P.B.

M.N.

2.171

1.604

4.209

H’

2,446 nats. ind-1 a

2,431 nats. ind-1 a

2,5 nats.ind-1 a

J’

0.8166

0.8116

0.7855

Chao1

20,33±2,87

20±2,73

26±3,99

Chao2

20,19±3,32

20,47±3,42

24,88±4,56

Bootstrap

21,23±3,30

21,7±3,48

25,35±4,41

Figura 1. Comparação, pelo método de rarefação baseada nas amostragens, das assembleias de formigas nas fitofisionomias de Monocultura de Eucalyptus (M.E.), Pastagem de Bovinos (P.B.) e Mata Nativa (M.N.) em região urbana de Santa Cruz do Sul, RS, Brasil, no período de outubro de 2009 a março de 2010. As barras indicam o intervalo de confiança (95%).

Figura 2. Dendograma da similaridade de Jaccard das assembleias de formigas nas fitofisionomias de Monocultura de Eucalyptus (M.E.), Pastagem de Bovinos (P.B.) e Mata Nativa (M.N.) em região urbana de Santa Cruz do Sul, RS, Brasil, no período de outubro de 2009 a março de 2010. Cc: Coeficiente de correlação cofonética.

Em relação a monocultura de Eucalyptus, os estimadores Chao1, Chao2 e Bootstrap indicaram, respectivamente, que foram coletados 98,4%, 99% e 94% das espécies que ocorrem na fitofisionomia. Para a pastagem de bovinos, os mesmos estimadores indicaram, respectivamente, 100%, 90% e 92%. Por fim, para a mata nativa os estimadores demonstraram que 88,5%, 92% e 91% das espécies do local foram coletadas. Esses

Figura 3. Curvas de estimação de riqueza de espécies para os três estimadores (Chao1, Chao2 e Bootstrap aleatorizadas 100 vezes) e curva do coletor (Sobs) para a monocultura de Eucalyptus (M.E.), pastagem de bovinos (P.B.) e mata nativa (M.N.) em região urbana de Santa Cruz do Sul, RS, Brasil, no período de outubro de 2009 a março de 2010.

As espécies Labidus coecus (Latreille), Brachymyrmex pilipes Mayr e Procryptocerus convergens (Mayr) (~10,7% do total) ocorreram apenas na mata nativa, enquanto que Dorymyrmex pyramicus (Roger), Crematogaster acuta (Fabricius) e Pheidole sp. 5 (~10,7% do total), apenas na pastagem de bovinos. Nenhuma espécie foi exclusiva à monocultura de Eucalyptus. A mata nativa compartilhou 78% das espécies (S = 18) com a monocultura de Eucalyptus e 65% (S = 15) com a pastagem de bovinos (Figura 4).

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EntomoBrasilis 10 (2): 69-75

O fato da segunda hipótese não ter sido corroborada com os resultados obtidos, pode ter relação a antropização dos ambientes analisados. A simplificação ambiental reduz a heterogeneidade da vegetação, diminuindo a quantidade de nichos a serem ocupados pelas espécies. Florestas nativas, por outro lado, apresentam uma maior variedade de recursos e condições ambientais para a mirmecofauna (Gomes et al. 2013). É necessário salientar que houve um maior compartilhamento de espécies entre os ambientes florestais em relação a pastagem, evidenciado pelo dendograma de Jaccard e pelo diagrama de Venn. Braga et al. (2010) e Cantarelli et al. (2015) compararam assembleias de formigas de solo em diferentes ambientes (matas nativas em diferentes estágios sucessionais, pastagem, área de agricultura e eucaliptal) e observaram uma maior similaridade entre as matas nativas e os eucaliptais. De acordo com esses autores, embora eucaliptais sejam sistemas monoespecíficos, eles são estruturalmente similares aos sistemas florestais nativos em regeneração, já que ambos apresentam dossel arbóreo, presença de sub-bosque e grande quantidade de serapilheira.

Na fitofisionomia monocultura de Eucalyptus, duas espécies foram consideradas acessórias (Pheidole sp. 1 e Pachycondyla striata Smith); na pastagem de bovinos, apenas Camponotus termitarius Emery foi considerada acessória; por fim, na mata nativa, P. striata foi também considerada acessória. As demais espécies foram consideradas acidentais em todas as fitofisionomias. Em relação à dominância, nove taxa foram constantes na monocultura de Eucalyptus, 10 na pastagem de bovinos e 10 na mata nativa (Tabela 1).

DISCUSSÃO Embora as médias de ocorrências das espécies não tenham diferido estatisticamente, a riqueza foi significativamente maior na mata nativa em relação às outras fitofisionomias estudadas, suportando a primeira hipótese. Estes resultados são explicados porque, enquanto o teste não paramétrico de Kruskal-Wallis compara as médias entre diferentes tratamentos (Sokal & Rohlf 1969), aqui representados pelas fitofisionomias, a curva de rarefação calcula o número de espécies esperadas nas diferentes fitofisionomias (Moreno 2001).

Corrêa et al. (2006) citam que Ponerinae são geralmente bem representativas em ambientes florestados, enquanto Formicinae é mais característica de ambientes mais abertos. Esses dados foram constatados no presente estudo, onde se observou maiores valores de frequência relativa para Pachycondyla harpax (Fabricius), Anochetus altisquamis Mayr, Odontomachus chelifer (Latreille) e P. striata (Ponerinae) nas fitofisionomias de monocultura de Eucalyptus e mata nativa. Da mesma forma, a frequência relativa total foi maior na pastagem de bovinos para Formicinae, quando comparado com os ambientes florestais. Foi constatada uma frequência relativa elevada de Wasmannia auropunctata (Roger) (Myrmicinae) nos ambientes impactados (monocultura de Eucalyptus e pastagem de bovinos), quando comparada com a mata nativa. Essa espécie é capaz de explorar um grande número de itens alimentares de origem animal e vegetal, localizando-os mais rapidamente que outras espécies de formigas (Souza 2007). Delabie et al. (2003) apontam que W. auropunctata apresenta comportamento competitivo, ágil e veloz quando comparado com as demais espécies de Formicidae, favorecendo a sua ocupação de nichos em agroecossistemas. A espécie P. striata, observada nas três fitofisionomias com predominância na mata nativa, é considerada uma forrageadora de solo comum de habitats florestais, onde preda de maneira generalista artrópodes e outros invertebrados de solo (Wild 2002; Boscardin et al. 2014).

De acordo com Peixoto et al. (2010), ambientes diferentes apresentam distintas condições abióticas, como temperatura, umidade, luminosidade e sazonalidade, que podem definir a composição, riqueza e abundância da mirmecofauna. Muitos autores sugerem que ambientes preservados e com maior diversidade e densidade vegetal proporcionam melhores condições para uma maior diversidade na mirmecofauna (Soares et al. 2010, Mentone et al. 2011; Santos et al. 2012). Conforme Lutinski et al. 2013 e Lutinski et al. 2017, pequenos fragmentos florestais são importantes para a conservação da mirmecofauna, pois podem contribuir com a existência de assembleias mais ricas.

O destaque de Myrmicinae sobre outras subfamílias é comum em levantamentos realizados no estado, como Albuquerque & Diehl (2009), Fröhlich et al. (2011) e Boscardin et al. (2012). Segundo esses autores, a predominância das espécies de Myrmicinae é justificada por ser a subfamília mais abundante e com maior diversidade de hábitos na região neotropical e no mundo. Corroborando com o encontrado, Sant’Ana et al. (2008) relatam que esta subfamília apresenta mais de 55% das espécies encontradas no mundo, seguida por Formicinae. A grande abundância observada para Myrmicinae se dá pelo fato da subfamília incluir espécies onívoras, predadoras generalistas ou especialistas, detritívoras, consumidoras de fungos, cortadeiras, entre outros hábitos alimentares (Ward 2010).

A presença de treze espécies comuns as três fitofisionomias, representando 65% do total de espécies das áreas mais antropizadas (monocultura de Eucalyptus e pastagem de bovinos), demonstram a importância da preservação da mata nativa como repositório de espécies de formigas. Resultado semelhante aos encontrados é descrito por Gonzáles et al. (2014), em estudo sobre espécies de insetos predadores em comum em área de conservação (Refúgio da Vida Silvestre) com uma área de produção de arroz.

Esse estudo demonstrou diferença na riqueza da mirmecofauna de solo da mata nativa quando em comparação a monocultura de Eucalyptus e da pastagem de bovinos, provavelmente relacionado a complexidade estrutural da primeira. Embora haja similaridade estatística entre a pastagem e o eucaliptal, foi possível observar um alto compartilhamento de espécies nos ambientes florestais. De extrema importância como fonte primária de informação para planos de manejo e conservação de áreas, pesquisas como estas ainda são raras no sul do Brasil.

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Figura 4. Diagrama de Venn evidenciando a quantidade de espécies totais (T), exclusivas (E) e comuns de formigas nas fitofisionomias de Monocultura de Eucalyptus (M.E.), Pastagem de Bovinos (P.B.) e Mata Nativa (M.N.) em região urbana de Santa Cruz do Sul, RS, Brasil, no período de outubro de 2009 a março de 2010.

Contribuição de ambientes antrópicos como habitats para formigas…

Agradecimentos Agradecemos à Suélen Almeida Garcia pelo atendimento na Universidade do Vale do Rio dos Sinos e ao Dr. Rodrigo dos Santos Machado Feitosa da Universidade Federal do Paraná pela identificação até nível específico do material. Agradecemos também ao Jonas Morais pelas coletas em campo e a Dra. Simone Jahnke pelo importante auxilio nas análises estatísticas. Aos amigos Cleder Pezzini, Kássia Zilch e Cristiano Marcondes Pereira pela crítica leitura do texto, e aos revisores, pelas relevantes sugestões.

REFERÊNCIAS Agosti, D., J.D. Majer, L.E. Alonso & T.R. Schultz, 2000. Ants: Standard Methods for Measuring and Monitoring Biodiversity. Washington, Biological Diversity Handbook Series, Smithsonian Institution Press, 280 p. Agosti, D. & N.F. Johnson, 2003. La nueva taxonomía de hormigas, p. 45-48. In: Fernández, F. (ed.). Introducción a las Hormigas de la Región Neotropical. Bogotá, Instituto de Inve stigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, 424 p. Albuquerque, E.Z. & E. Diehl, 2009. Análise faunística das formigas epígeas (Hymenoptera, Formicidae) em campo nativo no Planalto das Araucárias, Rio Grande do Sul. Revista Brasileira de Entomologia, 53: 398-403. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/S0085-56262009000300014.. Azevedo Filho, W.S. & P.H.S, Prates Jr., 2005. Técnicas de coleta & identificação de insetos. Zoologia. Porto Alegre: EDIPUCRS, Cadernos EDIPUCRS, n. 4, 97 p. Baccaro, F.R., R.M. Feitosa, F. Fernandez, I.O. Fernandes, T.J. Izzo, J.L.P. Souza & R. Solar, 2015. Guia para os gêneros de formigas do Brasil. Manaus, Editora Inpa, 386 p. Benson, W.W. & A.Y. Harada, 1988. Local diversity of tropical and temperate ant faunas (Hymenoptera: Formicidae). Acta Amazonica, 18: 275-289. DOI: https://doi.org/10.1590/180943921988183289. Bolton, B., 1994. Identification Guide to the Ant Genera of the World. Massachusets, Harvard University Press, 222 p. Boscardin, J., J. Garlet & E.C. Costa, 2012. Mirmecofauna epigeica (Hymenoptera: Formicidae) em plantios de Eucalyptus spp. (Myrtales: Myrtaceae) na região oeste do estado do Rio Grande do Sul, Brasil. Entomotropica, 27: 119-128. Boscardin, J., E. Corrêa Costa, J.H.C. Delabie & J. Garlet, 2014. Efeito do fogo sobre a riqueza de formigas (Hymenoptera: Formicidae) associadas à Pinus elliottii Engelm. no sul do Brasil. Ciência Florestal, 24: 1031-1040. DOI: https://doi.org/10.5902/1980509816616. Braga, D.L., J.N.C. Louzada, R. Zanetti & J. Delabie, 2010. Avaliação rápida da diversidade de formigas em sistemas de uso do solo no sul da Bahia. Neotropical Entomology, 39: 464-469. DOI: https://doi.org/10.1590/s1519566x2010000400002. Cantarelli, E.D., M.D. Fleck, F. Granzotto, J.N. Corassa & M. d’Avila, 2015. Diversidade de formigas (Hymenoptera: Formicidae) da serrapilheira em diferentes sistemas de uso do solo. Ciência Florestal, 25: 607-616. DOI: https://doi.org/10.5902/1980509819612. Clarke, K.R., 1993. Non-parametric multivariate analysis of changes in community structure. Austral Ecology, 18: 117-143. https://dx.doi.org/10.1111/j.1442-9993.1993.tb00438.x. Colwell, R.K., 2009. EstimateS 9.10: Statistical estimation of species richness and shared species from samples. Versão 9.10. Disponível em: <http://viceroy.eeb.ucon.edu/estimates>. Corrêa, M.M., W.D. Fernandez & I.R. Leal, 2006. Diversidade de Formigas Epigéicas (Hymenoptera: Formicidae) em Capões do Pantanal Sul Matogrossense: Relações entre Riqueza de Espécies e Complexidade Estrutural

Lemes & Köhler (2017)

da Área. Neotropical Entomology, 35: 724-730. DOI: https://doi.org/10.1590/s1519-566x2006000600002. Crepaldi, R.A., I.I.R. Portilho, R. Silvestre & F.M. Mercante, 2014. Formigas como bioindicadores da qualidade do solo em sistema integrado lavoura-pecuária. Ciência Rural, 44: 781-787. DOI: https://doi.org/10.1590/s010384782014000500004. Delabie, J.H.C., M. Ospina & G. Zabala, 2003. Relaciones entre hormigas y plantas: una introducción, p. 181-197. In: Fernández, F. Introducción a las Hormigas de la Región Neotropical. Bogotá, Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, 424 p. Fernandes I.O., J.H.C. Delabie & R.S.M. Feitosa, 2016. Formicidae in Catálogo Taxonômico da Fauna do Brasil. PNUD. Disponível em: <http://fauna.jbrj.gov.br/fauna/ faunadobrasil/2617>. Acesso em: 31.vii.2017. Fernández, F., 2003. Introducción a las Hormigas de la región Neotropical. Bogotá, Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, 424 p. Fonseca, R.C. & E. Diehl, 2004. Riqueza de formigas (Hymenoptera, Formicidae) epigéicas em povoamentos de Eucalyptus spp. (Myrtaceae) de diferentes idades no Rio Grande do Sul, Brasil. Revista Brasileira de Entomologia, 48: 95-100. DOI: https://doi.org/10.1590/s0085-56262004000100016. Fröhlich, F.R.S., A.A.G. Strohschoen, C. Rempel & N.J. Ferla, 2011. Diversidade de formigas (Formicidae) em áreas de eucalipto e vegetação nativa no município de Capitão, Rio Grande do Sul. Caderno Pedagógico, 8: 109-124. Gomes, D.S., F.S. Almeida, A.B. Vargas & J.M. Queiroz, 2013. Resposta da assembleia de formigas na interface soloserapilheira a um gradiente de alteração ambiental. Iheringia, Série Zoologia, 103: 104-109. DOI: https://doi.org/10.1590/ s0073-47212013000200004. Gomes, E.C.F, G.T. Ribeiro, T.M.S. Souza & L. Souza-Souto, 2014. Ant assemblages (Hymenoptera: Formicidae) in three different stages of forest regeneration in a fragment of Atlantic Forest in Sergipe, Brazil. Sociobiology, 61: 250-257. DOI: https://doi.org/10.13102/sociobiology.v61i3.250-257. Gonzáles, F.M.L., S.M. Jahnke, R.M. Morais & G.S. Silva, 2014. Diversidad de insectos depredadores en área orizícola orgánica y de conservación, en Viamão, RS, Brasil. Revista Colombiana de Entomologia, 40: 120-128. Hammer, O., D.A.T. Harper & P.D. Ryan, 2001. PAST: Palaeontological Statistics software package for education and data analysis. Palaeontologia Electronica, 4: 9. Hölldobler, B. & E.O. Wilson, 1990. The Ants. Massachussets, The Belknap Press of Harvard University Press, 732p. Kaspari, M. & M.D. Weiser, 1999. The size-grain hypothesis and interspecif scaling in ants. Functional Ecology, 13: 530-538. DOI: https://doi.org/10.1046/j.1365-2435.1999.00343.x. Lasau, S.A. & D.F. Hochuli, 2004. Effects of habitat complexity on ant assemblages. Ecography, 27: 157-164. DOI: https:// doi.org/10.1111/j.0906-7590.2004.03675.x. Leifheit, J.O., 1978. Introdução ao Estudo do Meio Ambiente de Santa Cruz do Sul. Porto Alegre, Editora Movimento, 49 p. Lutinski, J.A., B.C. Lopes & A.B.B. Morais, 2013. Urban ant diversity (Hymenoptera: Formicidae) in ten cities of southern Brazil. Biota Neotropica, 13: 332-342. Disponível em: <http://www.biotaneotropica.org.br/v13n3/en/abstract?inv entory+bn0291303201>. Lutinski, J.A., L. Baucke, M. Filtro, M.A. Busato, A.C. Knakiewicz & F.R.M. Garcia, 2017. Ant assemblage (Hymenoptera: Formicidae) in three wind farms in the State of Paraná, Brazil. Brazilian Journal of Biology, 77: 176-184. DOI: https://doi.org/10.1590/1519-6984.14115. Magurran, A.E., 2004. Ecological diversity and its measurement. New Jersey, Princeton University Press, 179 p. Marinho, C.G.S., R. Zaneti, J.H.C. Delabie, M.N. Schlindwein & L.S. Ramos, 2002. Diversidade de formigas (Hymenoptera: Formicidae) da Serapilheira em Eucaliptais (Myrtaceae) e Área de Cerrado de Minas Gerais. Neotropical Entomology, e-ISSN 1983-0572

Maio - Agosto 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

31: 187-195. DOI: https://doi.org/10.1590/s1519566x2002000200004. Martins, L., F.S. Almeida, A.J. Mayhé-Nunes & A.B. Vargas, 2011. Efeito da complexidade estrutural do ambiente sobre as comunidades de formigas (Hymenoptera: Formicidae) no município de Resende, RJ, Brasil. Revista Brasileira de Biociências, 9: 174-179. Mentone, T.O., E.A. Diniz, C.B. Munhae, O.C. Bueno & M.S.C. Morini, 2011. Composição da fauna de formigas (Hymenoptera: Formicidae) de serapilheira em florestas semidecídua e de Eucalyptus spp., na região sudeste do Brasil. Biota Neotropica, 11: 237-246. DOI: https://doi.org/10.1590/ s1676-06032011000200024. Moraes, J. & A. Köhler, 2011. Análise faunística de besouros (Coleoptera) em três diferentes fitofisionomias em Santa Cruz do Sul, RS, Brasil. Caderno de Pesquisa, Série Biologia, 23: 34-51. Moreno, C.E, 2001. Métodos para medir la biodiversidad. Zaragoza, M&T–Manuales y Tesis SEA, vol. 1, 84 p. Peixoto, T.S., C.L. Praxedes, F.B. Baccaro, R.I. Barbosa & M. Mourão Júnior, 2010. Composição e riqueza de formigas (Hymenoptera: Formicidae) em savana e ambientes associados de Roraima. Revista Agro@mbiente On-line, 4: 1-10. DOI: https://doi.org/10.18227/1982-8470ragro. v4i1.345. Pereira, M.P.S., J.M. Queiroz, G.O. Souza & A.J. Mayhé-Nunes, 2007. Influência da heterogeneidade da serapilheira sobre as formigas que nidificam em galhos mortos em floresta nativa e plantio de eucalipto. Neotropical Biology and Conservation, 2: 161-164. Ribeiro, T.C., 2011. Diversidade de formigas (Hymenoptera: Formicidae) de fragmentos florestais em Santa Maria, Rio Grande do Sul, Brasil. Dissertação (Programa de PósGraduação em Biodiversidade Animal) - Universidade Federal de Santa Maria. 73 f. Romero, H. & K.A. Jaffé, 1989. Comparison of Methods for Sampling Ants (Hymenoptera, Formicidae) in Savannas. Biotropica, 24: 348-353. DOI: https://doi.org/10.2307/2388285. Sakagami, S.F. & S. Laroca, 1971. Relative abundance, phenology and flower visited of apid bees in eastern Paraná, Southern Brazil (Hymenoptera: Apidae). Koniyu Sapporo, 39: 217230. Sant’ana, M.V., R.B.R. Trindade, C.C.S. Lopes, O. Faccenda & W.D. Fernandes, 2008. Atividade de Forrageamento de Formigas (Hymenoptera: Formicidae) em Áreas de Mata e Campo de Gramíneas no Pantanal Sul-Mato-Grossense.

EntomoBrasilis 10 (2): 69-75

EntomoBrasilis, 1: 29-32. DOI: https://doi.org/10.12741/ ebrasilis.v1i2.11. Santos, M.P.C.J., A.F. Carrano-Moreira & J.B. Torres, 2012. Diversidade de formigas epigeicas (Hymenoptera: Formicidae) em floresta ombrófila densa e em cultivo de cana-de-açúcar, no município de Igarassu, PE. Revista Brasileira de Ciências Agrárias, 7: 648-656. DOI: https://doi.org/10.5039/agraria. v7i4a1927. Schmidt, F.A., C.R. Ribas & J.H. Schoereder, 2013. How predictable is the response of ant assemblages to natural forest recovery? Implications for their use as bioindicators. Ecological Indicators, 24:158-166. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2012.05.031. Silveira Neto, S., D. Barbin & N.A. Villa Nova, 1976. Manual de Ecologia dos Insetos. São Paulo, Editora Agronômica Ceres, 419 p. Soares, S.A., W.F. Antonialli-Junior & S.E. Lima-Junior, 2010. Diversidade de formigas epigéicas (Hymenoptera, Formicidae) em dois ambientes no Centro-Oeste do Brasil. Revista Brasileira de Entomologia, 54: 76-81. DOI: https://doi.org/10.1590/s0085-56262010000100009. Sokal, R.R. & F.J. Rohlf, 1969. Biometry: The principles and practice of statistics in biological research. San Francisco, W.H. Freeman and Company, 776 p. Souza, A.L.B., 2007. Caracterização comportamental de Wasmannia auropunctata (Myrmicinae: Blepharidattini). Biológico, 69: 153-156. Tavares, A.A., P.C. Bispo & A.C.S. Zanzini, 2001. Comunidades de formigas epigeicas (Hymenoptera: Formicidae) em áreas de Eucalyptus cloeziana (F. Muell) de vegetação nativa numa área de cerrado. Revista Brasileira de Entomologia, 45: 251256. Vasconcelos, H.L., 1998. Respostas das formigas à fragmentação florestal. Série Técnica IPEF 12: 95-98. Ward, P.S., 2010. Taxonomy, phylogenetics, and evolution. p. 3-17. In: Lach, L., C.L. Parr & K.L. Abbott. Ant Ecology. N.Y., Oxford University Press. 402 p. Wild, A.L, 2002. The genus Pachycondyla (Hymenoptera: Formicidae) in Paraguay. Boletín del Museo Nacional de Historia Natural del Paraguay, 14: 1-18. Wilson, E.O., 1971. The insect societies. Belknap Press, Cambridge (MA), 548 p.

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Suggestion citation:

Lemes, J.R.A & A. Köhler, 2017. Contribuição de ambientes antrópicos como habitats para formigas de solo de Floresta Estacional Decidual no Sul do Brasil. EntomoBrasilis, 10 (2): 69-75. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.665

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.680 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Ecology/Ecologia

Diversidade e distribuição de ninfas de Plecoptera (Insecta) por substratos em riachos do Parque Estadual da Pedra Branca, Rio de Janeiro, Brasil Fernanda Avelino-Capistrano¹,², Gisele Luziane de Almeida² & Leandro Silva Barbosa³ 1. Universidade Federal do Rio de Janeiro. 2. Faculdades São José. 3. Laboratório de Diptera - MN/UFRJ.

EntomoBrasilis 10 (2): 76-81 (2017)

Resumo. No presente estudo procuramos entender o principal substrato de ocorrência de ninfas de Plecoptera (Insecta) em rios do Parque Estadual da Pedra Branca (Rio de Janeiro, RJ, Brasil). As coletas das ninfas foram realizadas entre agosto/2008 a março/2009, em cinco riachos localizados a 200m de altitude. Foram investigados cinco tipos diferentes de substrato: areia, folhiço retido, folhiço de fundo, rocha com musgo e rocha solta lisa. Além da coleta de imaturos, a temperatura da água e do ar, o pH, a largura e a profundidade dos riachos, e a velocidade da água (método de flutuação) foram medidas. A Análise de Espécies Indicadoras e o Teste de Monte Carlo foram utilizados para determinar a preferência de habitats pelas morfoespécies. O índice de Shannon foi utilizado para verificar a maior diversidade entre os substratos e os rios. Uma análise de agrupamento foi realizada a fim de verificar a similaridade física e biológica dos rios. Um total de 559 ninfas foi coletado e distribuído em seis morfoespécies. O substrato ‘folhiço retido’ mostrou-se como o de maior abundância e riqueza em todos os riachos estudados. A heterogeneidade de substratos foi apontada como principal fator de diversidade entre os pontos de coleta. Palavras-chave: distribuição espacial; heterogeneidade; imaturos; microhabitat; plecópteros neotropicais.

Diversity and substrate distribution of Plecoptera nymphs (Insecta) in strems of Parque Estadual da Pedra Branca, Rio de Janeiro, Brazil Abstract. The present study contributes to the understanding the main substrate where Plecoptera nymphs have occur in streams of Parque Estadual da Pedra Branca (Rio de Janeiro municipality, Rio de Janeiro State, Brazil). The collects of nymphs were realized between August/2008 to March/2009, in five streams located at 200 meters asl. Five different substrates were investigated: sand, litter deposited in pool areas, litter in riffle areas, stones with moss and free stones. In addition to the collection of nymphs, water and air temperatures, pH, width and depth of the streams, and water velocity (float method) were measurement. The Indicator Species Analyses and Monte Carlo Test were used to determine the habitat distributions of the insects. The Shannon Index was used to verify the diversity index of each streams and substrates. The Cluster Analysis using the similarity index of Morisita, was used to verify the physical and biological similarity of the streams studied. A total of 559 nymphs were collected and distributed by six taxa. The litter in riffle areas was the substrate with high abundance and diversity. The heterogeneity of substrates maybe the factor to explain the diversity between the areas collected. Keywords: Heterogeneity; immatures; microhabitat; Neotropical stoneflies; spatial distribution.

lecoptera é uma pequena ordem de insetos aquáticos, encontrada em diferentes substratos de ambientes úmidos, sendo que na Região Neotropical, estes são encontrados especialmente em ambientes lóticos, com imaturos presentes em bolsões de folhiço depositados em áreas de remanso e no folhiço preso em pedras em locais de correnteza (Baptista et al. 2001). No Brasil são encontradas cerca de 170 espécies distribuídas em duas famílias: Perlidae e Gripopterygidae (Nessimian et al. 2009; Froehlich 2010). Perlidae, a mais numerosa, é representada por indivíduos robustos e de hábito predador, distribuídos em quatro gêneros – Anacroneuria, Kempnyia, Macrogynoplax e Enderleina (Stark 2001; Olifiers et al. 2004; Nessimian et al. 2009; Froehlich

2010). Gripopterygidae é composta geralmente por indivíduos delgados, com hábito alimentar mais diversificado, podendo ser raspadores, coletores ou fragmentadores (Hamada & Da Silva 2014), também representado por quatro gêneros – Gripopteryx, Tupiperla, Paragripopteryx e Guaranyperla (Stark 2001; Olifiers et al. 2004; Nessimian et al. 2009; Froehlich 2010). São insetos sensíveis a mudanças na composição e temperatura da água, sendo dessa forma, mais comumente encontrados em áreas montanhosas ou áreas florestadas ainda preservadas (Righi-Cavallaro et al. 2010). Devido a tais características, esses vêem sendo utilizados em programas de biomonitoramento de qualidade de água (Baptista et al. 2001; Roque et al. 2008).

Edited by:



William Costa Rodrigues

Fernanda Avelino Capistrano  fernandaacsilva@yahoo.com.br  hhttp://orcid.org/0000-0002-8190-142X

Article History: Received: 21.01.2017 Accepted: 06.05.2017

Corresponding author:

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Funding agencies:  CAPES, FAPERJ

Avelino-Capistrano et al. (2017)

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A distribuição desses macroinvertebrados aquáticos em rios da Região Neotropical é influenciada por diversos fatores, que podem agir de maneira diferenciada sobre a fauna, podendo influenciar na presença ou ausência desses insetos (Baptista et al. 2001; Bispo et al. 2002a, 2002b, 2006). Sendo assim, fatores como a demanda química da água, altitude, temperatura, tamanho do rio, cobertura vegetal, disponibilidade de alimentos, tipo de substrato e a pluviosidade (Baptista et al. 2001; Bispo et al. 2002a, 2002b, 2006), podem servir de fator limitante para a ocorrência destes invertebrados nos ambientes aquáticos (e.g. a baixa oxigenação da água pode ser limitante para muitos insetos, porém alguns grupos são adaptados a essas condições) . Outro fator agregado à composição e distribuição dos Plecoptera é a heterogeneidade dos ambientes, isto é, quanto mais diversificada a composição física de determinado ambiente, maior a diversidade da fauna (Cummins et al. 2005; Bispo et al. 2006). Apesar dos esforços realizados por Dorvillé (1997), Baptista et al. (1998, 2001), Olifiers (2005) e Avelino-Capistrano et al. (2011, 2015) no levantamento de informações sobre a distribuição e ecologia dos plecópteros no estado do Rio de Janeiro, informações sobre a fauna de Plecoptera no PEPB do ainda são escassas. Nessimian et al. (2009), ao realizarem um levantamento bibliográfico e em coleções depositadas no estado do Rio de Janeiro, registraram 11 espécies ocorrendo no município do Rio de Janeiro, sendo todas reportadas ao Parque Nacional da Tijuca. Os mesmos autores ressaltam que até o presente momento, nenhum levantamento efetivo da plecopterofauna foi realizado no Estado, sendo a maior parte dos registros para os municípios das regiões metropolitana (Rio de Janeiro), centroserrana (Nova Friburgo e Teresópolis) e serrana-sul (Itatiaia).

Material e Métodos O presente estudo foi realizado em riachos do Parque Estadual da Pedra Branca – Núcleo Pau da Fome (PEPB), no município do Rio de Janeiro (19º57’55,9” S, 40º32’24,4” O) (Figura 1). A temperatura média anual da região é de 22 °C, onde a máxima fica em torno dos 32 °C e a mínima, 18 °C. A média pluviométrica anual varia entre 1.500 a 2.500 mm, com a estação chuvosa ocorrendo no verão (dezembro a março) e a seca no inverno (junho a agosto). A área está inserida no domínio da Mata Atlântica de Encosta e o clima enquadra-se no Tropical Superúmido (Dias et al. 2002; Avelino-Capistrano et al. 2011). Foram realizadas coletas manuais do em cinco rios (Tabela 1), todos localizados dentro do PEPB e componentes da microbacia do Rio Grande, no período de junho/2008 a março/2009. Foram amostrados cinco tipos diferentes de substratos: folhiço de fundo (FF), folhiço retido (FR), rocha solta lisa (RL), rocha com musgo (RM) e areia (AA). Cada trecho possui cerca de 50 m e está localizado a 200 m de altitude. Em cada ponto, 10 amostras de cada substrato com o auxílio de um amostrador do tipo Surber de 25 cm², sendo o material triado inicialmente em campo. Os pontos foram escolhidos nessa altitude com o propósito de verificar se há preferência dos gêneros em cursos d’água de diferentes ordens. Foram realizadas coletas sazonais, sendo três excursões realizadas na estação seca (junho a agosto) e três realizadas na estação chuvosa (dezembro a março). Além da coleta dos imaturos, foram mensuradas as temperaturas da água e do ar, o pH, largura, profundidade e velocidade da água (método do flutuador) (Palhares et al. 2007). A classificação da ordem dos rios foi realizada conforme o modelo de Strahler (1957) com base em mapas fornecidos pelo Instituto Estadual do Ambiente (INEA). Ainda em campo, os insetos coletados foram fixados em álcool etílico 70% e, no laboratório, identificados em nível de gênero com o auxílio da chave de Olifiers et al. (2004) e morfotipados de acordo com as características morfológicas, como coloração

O Parque Estadual da Pedra Branca (PEPB) é uma importante área de preservação do município do Rio de Janeiro, que abriga uma área de 12.500 ha, sendo considerada a maior floresta urbana do mundo. Este trabalho dá seqüência aos estudos da plecopterofauna do PEPB (Avelino-Capistrano et al. 2011), objetivando apresentar dados sobre a distribuição dos imaturos

de Plecoptera no PEPB dentre os diversos tipos de substratos encontrados em alguns riachos do parque.

Figura 1. Localização da área de estudo: Parque Estadual da Pedra Branca, Rio de Janeiro, Brasil. e-ISSN 1983-0572

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Tabela 1. Localização, ordem do rio, coordenadas geográficas, composição física e cobertura vegetal dos pontos de coleta no Parque Estadual da Pedra Branca, Rio de Janeiro, Brasil. Ponto

Ordem do Rio

Coordenadas geográficas

P1 - Riacho do Quilombo

1º

22°56’08,2” S 43°26’21,0” O

Pedra e folhiço

Arbustos, grama

P2 – Rio da Figueira

2º

22°56’09,8”S 43°26’28,8” O

pedra/ areia folhiço / musgos

Mata secundaria

P3 – Riacho da Padaria

1º

22°56’11,1” S 43°26’35,4 O

pedra/ areia folhiço

Mata secundaria

P4 – Rio Grande

2º

22°56’05,6” S 43°26’54,6” O

pedra/areia folhiço/musgos

Mata secundaria

P6 – Rio Manoel Justino

2°

22°55’59,4”S 43°26’53,0”W

pedra/ areia folhiço

Mata secundaria

e variação de cerdas nos cercos. Posteriormente, os exemplares foram depositados na Coleção Entomológica do Museu Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro. A Análise de Espécies Indicadoras e o Teste de Monte Carlo foram utilizados para determinar a preferência dos táxons identificados pelos microhabitats estudados (Dufrêne & Legendre 1997). Nesse método há a combinação de informações da abundância e frequência das espécies. Foram consideradas espécies indicadoras apenas as que apresentaram p ≤0,05 no Teste de Monte Carlo. As análises foram realizadas no programa PC-ORD 4.14 (McCune & Mefford 1999). A diversidade encontrada nos diferentes córregos estudados foi analisada através do Índice de Shannon. A similaridade biológica entre os pontos de coleta foi estimada através de uma análise de agrupamento utilizando o coeficiente de Sorensen-Dice, enquanto que a similaridade física foi verificada com a utilização do cálculo da distancia Euclidiana. No cálculo da Dominância (D), foram considerados dominantes os táxons em que os valores de frequência ultrapassam o limite calculado pela fórmula: D(%) = Na/S × 100, onde D = Dominância; Na = número de indivíduos da espécie; S = número total de táxons (Friebe, 1983). Os testes de diversidade, similaridade e dominância foram realizados com auxílio do programa Past 1.40 (Hammer et al. 2001).

Resultados e Discussão No presente estudo foram encontradas duas espécies, Anacroneuria debilis (Pictet) e Kempnyia tijucana Dorvillé & Froehlich, duas morfoespécies de Anacroneuria e duas morfoespécies de Gripopteryx. A abundância das espécies pelos diferentes riachos é apresentada na Tabela 2. A presença dessas duas espécies identificadas já era esperada, visto que A. debilis possui uma longa distribuição que vai desde a Região Sul até o norte da Região Sudeste (Froehlich 2010); K. tijucana, entretanto, foi registrada por apenas por Dorvillé (1997) para o Parque Nacional da Tijuca, localidade próxima ao PEPB. Um

Composição física

Cobertura Vegetal

total de 559 ninfas foi coletado, sendo A. debilis a espécie mais dominante (D = 53). Os valores médios de cada variável ambiental são apresentados na Tabela 3. Os valores da temperatura da água variaram entre 22-24 °C, enquanto os da temperatura do ar, entre 19-24 °C. A velocidade da água foi menor no Riacho do Quilombo (0,09 m/s) e maior no Riacho Manoel Justino (0,36 m/s). E em relação ao pH, as águas se mostraram ligeiramente ácidas, com variação entre 6,7-7,2. A análise de similaridade física entre os pontos formou dois grupos (Figura 2A), um formado pelo Rio Grande e o Rio Manoel Justino, e outro formado pelos riachos Figueira, Padarias e Quilombo. A análise de similaridade biológica também formou dois grupos (Figura 2B), um formado pelos riachos Figueira e Grande, outro pelos riachos Figueira, Manoel Justino e Quilombo. Segundo a classificação proposta por Vannote et al. (1980), riachos de ordenações menores possuem configurações físicas e biológicas diferentes de riachos de ordenação maior, devido à entrada de matéria orgânica e sua fragmentação ao longo do curso do rio, bem como características físicas e químicas, como entrada de luz e pulso diário de temperatura. Dentro dessa classificação, os riachos estudados classificam-se como ‘cabeceiras’, uma vez que se caracterizam como riachos de primeira e segunda ordem. O resultado da Análise de Espécies Indicadoras é apresentado na Tabela 4. O teste indicou o ‘folhiço retido’ como o principal substrato de preferência das ninfas, exceto para Gripopteryx sp. 1, no qual o ‘musgo’ foi o local de maior ocorrência. No presente estudo, as ninfas de Anacroneuria e Kempnyia, ambos os táxons de hábito predador, foram encontrados em grande abundância nos substratos de natureza folhosa. O índice de diversidade de Shannon apontou o ‘folhiço retido’ como o substrato com maior diversidade de espécies (H’=1,34). A predileção pelo substrato ‘folhiço’ é corroborada por estudos realizados por Baptista (2001), Olifiers (2005), Fidelis et al. (2008) e HenriquesOliveira & Nessimian (2010) em riachos de Mata Atlântica. Tal predominância pode ser um reflexo da estabilidade temporal do substrato, o que favorece a colonização por outros invertebrados,

Tabela 2. Abundância de Plecoptera nos pontos de coleta nos riachos do Parque Estadual da Pedra Branca, Rio de Janeiro, Brasil.

Total

Anacroneuria debilis

131

296

Anacroneuria sp.1

123

Anacroneuria sp.2

Kempnyia tijucana

Gripopteryx sp.1

Gripopteryx sp.2

231

153

559

Total e-ISSN 1983-0572

Rio Manaoel Justino Rio Grande Rio Padarias Rio da Figueira Rio do Quilombo

Avelino-Capistrano et al. (2017)

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Tabela 3. Valores médios dos fatores abióticos registrados nos pontos de coleta durante período de no Parque Estadual da Pedra Branca, Rio de Janeiro, Brasil.

Temperatura do ar (°C)

Temperatura da água (°C)

Profundidade (m)

Largura (m)

Velocidade Média (m/s)

Rio Quilombo

Rio Figueira

Rio Padarias

Rio Grande

Rio Manoel Justino

Min-Max

6,5 ± 7,2

6,2 ± 7,2

7 ± 7,5

7 ± 7,2

6,5 ± 7

Média

6,9

6,7

7,2

6,9

Desvio Padrão

0,26

0,45

0,25

0,08

0,22

Min-Max

19 ± 28,5

22 ± 25

20 ± 26

22 ± 27

19 ± 26,5

Média

23,1

23,8

22,7

24,5

22,5

Desvio Padrão

3,84

1,3

2,16

2,17

3,2

Min-Max

22 ± 25

19 ± 26

18,5 ± 25

19 ± 30

18 ± 30

Média

21,6

21,3

24,6

22,6

Desvio Padrão

1,41

2,7

2,44

3,91

5,1

Min-Max

0,05 ± 0,16

0,1 ± 0,29

0,02 ± 0,17

0,3 ± 0,36

0,27 ± 0,77

Média

0,09

0,15

0,09

0,33

0,42

Desvio Padrão

0,04

0,08

0,07

0,03

0,21

Min-Max

1 ± 2,92

2,5 ± 3,1

1,5 ± 2,3

4,5 ± 6,5

5,3 ± 7,5

Média

2,15

2,9

1,93

5,74

6,64

Desvio Padrão

1,05

0,24

0,39

0,92

0,88

Min-Max

0,07 ± 0,13

0,05 ± 0,21

0,05 ± 0,17

0,07 ± 0,5

0,09 ± 0,86

Média

0,09

0,14

0,08

0,27

0,45

Desvio Padrão

0,03

0,07

0,05

0,19

0,37

Figura 2. Similaridade entre os pontos amostrados: A – Similaridade biológica; B – Similaridade física. potenciais presas. Fidelis et al. (2008) também estudando a distribuição de insetos aquáticos em substratos de igarapés da Amazônia Central, encontraram grande abundância de diversos grupos no substrato ‘folhiço’. Os autores ainda afirmam que a recorrente presença de vários tipos de táxons em um mesmo substrato em diferentes cursos d’água tem uma relação direta

como a natureza do substrato, a velocidade da correnteza e o tipo de recurso alimentar. A heterogeneidade dos ambientes é um fator determinante para a diversidade dos táxons em diferentes comunidades (Bispo et al. 2006), uma vez que, a disponibilidade de alimentos, variações diárias de temperatura da água e variações no regime pluvial dos riachos são fatores que estão diretamente relacionados com a e-ISSN 1983-0572

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Grupo Trófico

Local de máxima ocorrência

Valor indicativo observado

Média

Desvio padrão

Anacroneuria debilis

Predador

Folhiço Retido

67,4

33,5

11,50

0,007

Anacroneuria sp.1

Predador

Folhiço Retido

70,0

27,8

12,51

0,015

Anacroneuria sp.2

Predador

Folhiço Retido

60,0

25,9

10,41

0,022

Kempnyia tijucana

Predador

Folhiço Retido

95,3

22,0

9,78

0,000

Gripopteryx sp.1

Raspador

Musgo

14,5

19,8

10,90

0,649

Gripopteryx sp.2

Raspador

Folhiço Retido

22,9

19,6

10,57

0,456

Taxon

riqueza encontrada nos riachos da região neotropical. O ‘folhiço’ é um tipo de substrato de origem alóctone formado pela queda de folhas e galhos da mata ciliar, o qual sua formação pode ser influenciada pelo tipo de vegetação predominante (Chauvet 1997; Baptista et al. 1998). Segundo Nin et al. (2007), cabeceiras possuem uma produtividade primária autóctone pequena devido ao sombreamento da mata ciliar, sendo a contribuição alóctone fundamental para trechos ritrais. Tal observação corrobora com as premissas da Teoria do Contínuo Fluvial, elaborada por Vanote et al. (1980), onde nos riachos de baixa ordem, isto é, as cabeceiras, predominam condições heterotróficas detritívoras com material alóctone provenientes da mata vizinha. O ‘folhiço’ torna-se nesses ambientes a principal fonte de matéria orgânica, servindo tanto de alimento como de habitat para diversos grupos de vertebrados, invertebrados e microorganismos (Chauvet 1997; Baptista et al. 1998, 2001; Bispo et al. 2002). Dessa forma, podemos verificar a importância do substrato ‘folhiço’ na estruturação da fauna de Plecoptera dos riachos do PEPB e, consequentemente, a importância da preservação da mata ciliar, fonte de origem deste material. Junto a isso, destacamos também a importância dos demais substratos na estruturação deste ecossistema, que proporcionam a heterogeneidade necessária para a diversificação da fauna dos riachos.

Agradecimentos Os autores gostariam de agradecer ao Sr. Carlos Pontes, diretor do PEPB no período do estudo, e a bióloga Eloína Mesquita, que nos forneceram suporte durante todo o projeto. A Sra. Andréa Franco e a Sra. Cristiana Mendes, do Instituto Estadual do Ambiente (INEA), que nos auxiliaram nos trâmites da pesquisa e na obtenção dos mapas. À Coordenação de Auxílio de Pessoal de Superior (CAPES) pelas bolsas de estudo concedidas a FAC e LSB. A todos que auxiliaram nas coletas.

Referências Avelino-Capistrano, F., L.S. Barbosa & G.L. Almeida, 2011. The nymph of Anacroneuria debilis (Pictet, 1841) (Plecoptera: Perlidae). Zootaxa, 2882: 59-63. Avelino-Capistrano, F., L.M. Barbosa & G.L. Almeida, 2015. Notas na criação de Anacroneuria debilis (Pictet, 1841) (plecoptera: Perlidae) no Rio de Janeiro, Brasil. Revista Ciência Atual, 6: 02-07. Baptista, D.F., D.F. Buss, L.F.M. Dorvillé & J.L. Nessimian, 2001. Diversity and habitat preference of aquatic insects along the longitudinal gradient of the Macaé River Basin, Rio de Janeiro, Brazil. Revista Brasileira de Biologia, 61: 249-258. DOI: https://doi.org/10.1590/s0034-71082001000200007. Bispo, P.C., C.G. Froehlich & L.G. Oliveira, 2002a. Stonefly (Plecoptera) fauna of streams in a mountainous area of Central Brazil: abiotic factors and nymph density. Revista Brasileira de Zoologia, 19: 325-334. DOI: https://doi.org/10.1590/ s0101-81752002000500026. e-ISSN 1983-0572

Bispo, P.C., C.G. Froehlich & L.G. Oliveira, 2002b. Spatial distribuation of Plecoptera nymphs in streams of a montainous area of Central Brazil. Brazilian Journal of Biology, 62: 409-417. DOI: https://doi.org/10.1590/s151969842002000300003. Bispo, P.C., L.G. Oliveira, L.M. Bini & K.G. Sousa, 2006. Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera assemblanges from riffles in mountain streams of Central Brazil: environmental factors influencing the distribution and abundance of immatures. Brazilian Journal of Biology, 66: 611-622. DOI: https://doi.org/10.1590/s1519-69842006000400005. Chauvet, E., 1997. Leaf litter decomposition in large rivers: the case of the River Garonne. Limnetica, 13: 65-70. Cummins, K.W., R.W. Merritt & P.C.N. Andrade, 2005. The use of invertebrate functional groups to characterize ecosystem attributes in selected streams and rivers in south Brazil. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 40: 69-89. DOI: https://doi.org/10.1080/01650520400025720. Dias, D., A.L. Peracchi & S.S.P. Silva, 2002. Quiropteros do Parque Estadual da Pedra Branca, Rio de Janeiro, Brasil (Mammalia, Chiroptera). Revista Brasileira de Zoologia, 19: 113-140. DOI: https://doi.org/10.1590/s0101-81752002000600012. Dorvillé, L.F.M., 1997. Caracterização taxonômica e biológica de uma espécie de Kempnyia Klapálek (Plecoptera, Perlidae) em um riacho da Floresta da Tijuca, Rio de Janeiro (RJ), Dissertação de Mestrado, UFRJ, 120 p. Dufrêne, M. & P. Legendre, 1997. Species assemblages and indicator species: the need for a flexible asymmetrical approach. Ecological Monographs, 67: 345-366. DOI: https://doi.org/10.2307/2963459. Fidelis, L., J.L. Nessimian & N. Hamada, 2008. Distribuição espacial de insetos aquáticos em igarapés de pequena ordem na Amazônia Central. Acta Amazonica, 30: 127-134. DOI: https://doi.org/10.1590/s0044-59672008000100014. Friebe, B. 1983. Zur Biologie eines Buchenwaldbodens: 3. Die Käferfauna. Carolinea, Karlsruhe, 41: 45-80. Froehlich, C.G., 2010a. Catalogue of Neotropical Plecoptera. Illiesia, 612:118–205. Hamada, N. & J.O. Da Silva, 2014. “ORDEM PLECOPTERA”, p. 258-288. In: Hamada, N., Nessimian, J.L. & R.B. Querino (Eds.). Insetos Aquáticos na Amazônia Brasileira: taxonomia, biologia e ecologia. INPA, 724 p. Hammer, O., D.A.T. Harper & P.D. Ryan. 2001. PAST: Paleontological Statistic software package for education and data analysis. Paleontologia Eletronica, 4: 1-9. Disponível em: <http://palaeoelectronica.org/2001_1/past/issue1_01. htm>. MCcune, B. & M.J. Mefford, 1999. PC-ORD. Multivariate Analysis of Ecological Data, Version 4. MjM Software Design, Gleneden Beach, Oregon, USA. 237 p. Disponível em: <https://www.pcord.com/>. Nessimian, J.L., F.S. Avelino-Capistrano, B.L. Correia & J.M. Costa, 2009. Espécies de Plecoptera (Insecta) registradas no Estado do Rio de Janeiro, Brasil. Arquivos do Museu Nacional, 67: 313-319.

Tabela 4. Resultado da aplicação da análise de espécies indicadoras para os cinco substratos estudados no Parque Estadual da Pedra Branca, Rio de Janeiro, Brasil.

Diversidade e distribuição de ninfas de Plecoptera (Insecta) por…

Nin, C.S., E.L. Ruppenthal & G.G. Rodrigues, 2007. Vegetação ripária e suas funções ecológicas referentes à produção de folhiço em cursos de água, São Francisco de Paula, RS. Revista Brasileira de Biociências, 5: 861-863. Olifiers, M.H., L.F.M. Dorvillé, J.L. Nessimian & N. Hamada, 2004. A key to Brazilian genera of Plecoptera (Insecta) based in nymphs. Zootaxa, 651: 1-15. DOI: https://doi.org/10.11646/ zootaxa.651.1.1. Palhares, J.C.P., C. Ramos, J.B. Klein, J.M.M. Lima, S. Muller & T. Cestonaro, 2007. Medição da vazão em rios pelo método do flutuador. Comunicado Técnico, 455, EMBRAPA. 4 p. Righi-Cavallaro, K.O., M.R. Spies & A.E. Siegloch, 2010. Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera assemblages in Miranda River basin, Mato Grosso do Sul State, Brazil. Biotaneotropica, 10: 253-260. DOI: https://doi.org/10.1590/ s1676-06032010000200028.

Avelino-Capistrano et al. (2017)

Roque, F.O., L.S. Lecci, T. Siqueira & C.G. Froehlich, 2008. Using environmental and spacial filters to explain stonefly occurences in southeastern Brazilian streams: implications for biomonitoring. Acta Limnologica Brasiliensis, 20: 35-44. Stark, B.P., 2001. A synopsis of Neotropical Perlidae (Plecoptera). In: E. Domínguez (Ed.). Trends in Research in Ephemeroptera and Plecoptera. Kluwer Academic/Plenum, New York. Strahler, A.N., 1957. Quatitative analysis of watershed geomorphology. Transactions: American Geophysical Union, 38: 913-920. DOI: https://doi.org/10.1029/ tr038i006p00913. Vannote, R.L., G.W. Minshall, K.W. Cummins, J.R. Sedell & E. Gushing, 1980. The river continuum concept. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 37: 130-137.

**********

Suggestion citation:

Avelino-Capistrano, F., G.L. Almeida & L.S. Barbosa, 2017. Diversidade e distribuição de ninfas de Plecoptera (Insecta) por substratos em riachos do Parque Estadual da Pedra Branca, Rio de Janeiro, Brasil. EntomoBrasilis, 10 (2): 76-81. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.680

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.686 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Ecology/Ecologia

Seasonality and Relative Abundance of Tabanids (Diptera, Tabanidae) on Marambaia Island, Rio de Janeiro, Brazil Ronald Rodrigues Guimarães¹, Ronald Rodrigues Guimarães Júnior², Ronald Storti Harlan-Rodrigues³, Roney Rodrigues Guimarães4, Raimundo Wilson Carvalho5 & Roberto de Xerez6 1. Universidade Estácio de Sá, Centro de Ciências Biológicas e da Saúde. 2. Associação Brasileira de Ensino Universitário, Nova Iguaçu, RJ. 3. Centro de Educação e Pesquisas em Medicina Ambiental. 4. Universidade Estácio de Sá/Centro Universitário de Barra Mansa. 5. Escola Nacional de Saúde Pública Sérgio Arouca da Fundação Oswaldo Cruz. 6. Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro

EntomoBrasilis 10 (2): 82-88 (2017) Abstract. Tabanids collections were conducted on Marambaia Island, Atlantic Forest biome, Rio de Janeiro, Brazil. Thirty-one species were identified belonging to 16 genera. Seasonal variation and its relationship with the most important climatic factors during 1981 and 2013 and observations on the bionomics of each species are presented. Keywords: Atlantic Forest; Biodiversity; Deer fly; Horse fly; Insect vector.

Variação sazonal e abundância de tabânidas (Diptera, Tabanidae) na Ilha da Marambaia, Rio de Janeiro, Brasil Resumo. Coletas de tabânidas foram realizadas na ilha de Marambaia, bioma da Mata Atlântica, Rio de Janeiro, Brasil. Trinta e uma espécies foram identificadas pertencentes a 16 gêneros. São apresentadas a variação sazonal, observações sobre bionomia e a relação com os fatores climáticos mais importantes durante os anos de 1981 e 2013. Palavras-chave: Biodiversidade; Inseto vetor; Mata Atlântica; Moscas dos veados; Moscas dos cavalos.

The family Tabanidae Latreille comprises about 4,400 described species, of which 1,205 are present in the Neotropics (Henriques et al. 2012). Tabanids are the largest bloodsucking diptera, reaching up to 2.5 cm, robust body and some with a well-developed proboscis, looks imposing and awe. Repeatedly attack humans, domestic and wild animals, among primates, rodents, alligators, snakes, turtles and birds, especially during the drier seasons. They are known worldwide for its painful sting and being mechanical and biological transmission of more than 35 pathogens among helminths, viruses, bacteria and protozoan, etiologic agents of diseases that can affect humans and wild and domestic animals (Krinsky 1976; Pechuman & Teskey 1981; Foil 1989; Foil & Issel 1991; Marcondes 2001; Luz-Alves et al. 2007; Turcatel et al. 2007). Around the world more and better evidence has been gathered to assess the importance of Tabanids in an epidemiological context. Several studies show a correlation between the period of greatest activity of tabanids and the appearance of animal and human diseases. The season of year in which these vectors are most common means greater health risk to human and animal populations exposed, and information about these facts are

essential for the election of control strategies (Francis 1919; Klock et al. 1973; Krinsky 1976; Foil 1989; Otte & Abuabara 1991; Silva et al. 1996). Due to the increasing knowledge of tabanids role in disease transmission, more studies are held in places of more immediate human interest, such as settlements, farms, pastures, attractions. However, the role of wild areas in maintaining natural foci of zoonosis should not be overlooked (Pavlovsky 1966). The first studies on tabanids on Atlantic Forest biome were conducted by Lutz between 1905 and 1914, in which he described 144 species of which 72 are still valid (Lutz 1905, 1907, 1909, 1910, 1913a, b, 1914; Lutz & Neiva 1909, 1914; Benchimol & Sá 2005). Despite the importance of tabanids in transmission of bovine and equine tripanosomosis in South and southern Brazil, the studies of tabanids are mainly conducted for knowledge of ecology (Bouvier 1952, Dutra & Marinoni 1994, Bassi et al. 2000, Krolow et al. 2010, Miletti et al. 2011, Guimarães et al. 2016) and taxonomy (Turcatel et al. 2007; Krolow & Krüger 2007). This study aimed to know the seasonality of more abundant tabanid species occurring in Marambaia Island, Rio de Janeiro

Edited by:



Jeronimo Augusto Alencar

Ronald Rodrigues Guimaraes  cemabiosaude@gmail.com  http://orcid.org/0000-0002-5990-2338

Article History: Received: 02.iii.2017 Accepted: 06.v.2017

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  CAPES Processo nº 1.383.383, UNESA Pesquisa Produtividade

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state, in southeast coastal Atlantic Forest biome, as well as the main climatic factors related.

MATERIALS AND METHODS Marambaia Island is a strip of land 42 kilometers long, with an area of approximately 81 km2, south of State of Rio de Janeiro, in Mangaratiba county, at the entrance of Sepetiba Bay, between 23°0023º06’S and 43º45’44º41’ West (Figure 1). The island landscape is a mosaic of large areas of originating preserved and secondary Atlantic Rainforest, sandbank vegetation, little areas of grasslands and mangroves. In 1981, as well as in 2013, monthly collections were made on Marambaia Island, using four Manitoba modified canopy trap seated in an ecotone area between rain forest and dunes. The traps were placed near Armação Beach (Bravo 10), located at

EntomoBrasilis 10 (2): 82-88

23°02.54’S and 43°57.07’W. At this region, and in Vacaria Velha (23°03’47’’S, 43°59’13’’W), specimens were also collected using insect hand net. Tabanids specimens were identified by Drs. GB Fairchild, AL Henriques, IS Gorayeb, and RR Guimarães. Meteorological data of 1981 were provided by a higrothermograph and a pluviometer seated in Armação Beach; and at 2013, data were provided by National Institute of Meteorology, from the Auto-Meteorological Station of Marambaia Island (Rio de Janeiro Station-Marambaia-A602) located on sandbank, near the area of research (23°05.00’S and 43°60.00’W). Access to the research site was authorized by command of the Assessment Center Marambaia Island, Navy of Brazil; for the collection and transport of samples was issued the license nº 33382-1, SISBIOIBAMA.

RESULTS AND DISCUSSION During the two periods of study, 3016 specimens belonging to 31 tabanid species were collected by canopy trap, distributed in 16 genera of Tabanidae. Diachlorini was the most representative, with 16 species in 9 genera, followed by Tabanini with 9 species in 2 genera, Scionini with 2 species in 2 genera, and Pangoniini and Scepsini with 1 species in 1 genus each, and 2 species of Chrysopsini, in 1 genus. In the first period of study (1981), 619 specimens were captured by canopy traps, distributed in 15 species: the most abundant species was Diachlorus bivittatus Wiedemann (70.44%), followed by Diachlorus distinctus Lutz (7.59%), Tabanus occidentalis Linnaeus (6.62%), Chrysops variegatus (De Geer) (5.17%), Tabanus triangulum Wiedemann e-ISSN 1983-0572

(2.58%), Dichelacera walteri (Guimarães et al.) (1.94%), Phaeotabanus cajennense Fabricius) (1.45%) and Tabanus fuscus Wiedemann (1.45%); Chrysops varians Wiedemann, Rhabdotylus planiventris (Wiedemann), Acanthocera longicornis (Fabricius), Phaeotabanus litigiosus (Walker), Scaptia seminigra Ricardo, Stigmatophtalmus altivagus Lutz, Rhabdotylus viridiventris Macquart were less abundant than 1% each one (Table 1). During 2013 were captured 2102 specimens of tabanids, distributed in 12 species listed according the order of decreasing number of specimens, and similarly than in 1981, the most abundant species was D. bivittatus (86.25%) followed by D. distinctus (4.33%), T. occidentalis (3.90%), T. triangulum (2.19%), D. alcicornis (2.05%), D. walteri (1,14%), P. cajennensis (0.33%), T. fuscus (0.29%), C. varians (0.24%)

Figure 1. 1a. Geographic location of Restinga and Marambaia Island, county of Mangaratiba, Rio de Janeiro state, Brazil. 1b. Tabanid sampling sites on Marambaia Island. Sources: (a) - Scielo. Available on: <http://www.scielo.br/img/revistas/abb/v21n1/06f1.gif>. [Accessed in: 12.iii.2014]. (b) - GoogleMaps. Available on: <http://www.google.com.br/maps/@-23.0316476,-43.9261133,19073m/data=!3m1!1e3?hl=pt-BR>. [Accessed in: 12.ii.2014].

Guimaraes et al. (2017)

Seasonality and Relative Abundance of tabanids (Diptera, Tabanidae)…

Table 1. Seasonality and relative abundance of species tabanids captured using canopy traps, in 1981, in Armação Beach, in an ecotone area between sandbank forest and Atlantic Rainforest, Marambaia Island, Mangaratiba county, Rio de Janeiro state, Brazil. Species

Months and collected specimens J

Total

RA (%)

5,17

0,81

0,32

Chrysopsinae Chrysops variegattus

Chrysops varians

Pangoninae Scaptia seminigra

Tabaninae Acanthocera longicornis

Diachlorus bivittatus

Diachlorus distinctus

Dichelacera walteri Phaeotabanus cajennensis

Phaeotabanus litigiosus

Rhabdotylus planiventris

105

436

70,44

7,59

Rhabdotylus viridiventris Stigmatophtalmus altivagus Tabanus occidentalis

1 2

Tabanus fuscus

1,94

1,45

0,32

0,48

0,16

0,32

6,62

1,45

2,58 100

Tabanus triangulum

Total

126

154

619

RA (%)

3,39

4,52

15,19

8,24

7,75

3,07

0,65

0,00

6,95

2,36

24,88

5,01

100

and R. planiventris (0.19%). Others species were P. litigiosus, S. altivagus, and R. viridiventris, each one with 0.01% or less of the total collected specimens (Table 2). Others species captured in both two periods by insect hand net were Esenbeckia lugubris (Macquart), Scepsis appendiculata Macquart, Fidena winthemi (Wiedemann), A. longicornis, Catachlorops flavus (Wiedemann), Catachlorops leptogaster Barreto, Chlorotabanus inanis (Fabricius), Diachlorus varipes (Rondani), Phaeotabanus limpidapex (Wiedemann), Poeciloderas quadripunctatus (Fabricius), Tabanus claripennis (Bigot), Tabanus discus Wiedemann, Tabanus importunus Wiedemann, Tabanus pungens Wiedemann, and Tabanus obsoletus Wiedemann, of which was not determined the seasonal fluctuation.

Diachlorus bivittatus was the most prevalent species in both periods of study. This species is distributed in Brazil, from Rio de Janeiro to Santa Catarina (Fairchild 1971; Coscarón & Papavero 2009), Paraná (Dutra & Marinoni 1994; Bassi et al. 2000), but it also occurs in Espírito Santo (Lutz & Neiva 1909). Coscarón & Papavero (2009) cast doubt on the records of the species at Amazonas, Mato Grosso and Bahia made by ContrerasLiechtenberg (2002). Dutra & Marinoni (1994) captured this species in Island of Mel, Paraná, throughout the study period in 1988 and 1989, except in the months from November to March; the species represented 4.08% of the total number of collected samples. Turcatel et al. (2007) recorded this species on Paraná from specimens collected by Dutra in November 1990 and by Bassi in January 1993. On Marambaia Island this species was the most abundant, collected by canopy trap, representing 70.44% and 86.25% of the total specimens collected during 1981 and 2013, respectively, and it was active throughout the year, even in winter, when the number of captured specimens was lower, at the months from June to August. It is most abundant species during the months from March to May and September to December, when occurred two population peaks, featuring two annual generations of the species, leading to believe that it is bivoltine species.

The second species more prevalent was D. distinctus (7.59% in 1981 and 4.33% in 2013), a species similar to anterior one, both in morphology and behavior; it was prevalent during the same period as D. bivittatus. D. distinctus was also recorded by Turcatel et al. (2007) in Paraná, from a specimen collected by Bassi in November 1991. Tabanus occidentalis was the third more prevalent species (6.62% in 1981 and 3,9% in 2013), and was captured by canopy trap all over the year, except for July and August, in both period of study. It is a very large distributed species, from Mexico to Argentina. According to Rafael and colleagues, T. occidentalis is one of the most abundant species in the tropical region: in Brazil was reported in Mato Grosso, Amazonas, Rio de Janeiro and Paraná (Rafael & Charlwood 1980; Raphael et al. 1991; Bassi et al. 2000; Barros 2001; Henriques 2004; Ferreira-Keppler et al. 2010). In Central Amazon region it was the second more prevalent species (15.40%), after Phorcotabanus cinereus (Wiedemann) (15.66%) (Oliveira et al. 2007; Ferreira-Keppler et al. 2010). Tabanus occidentalis was recorded being active in opened areas by anthropic activity, and in forest canopy (Henriques 2004; Oliveira et al. 2007). In Amazon region the species is active throughout the year with peak population occurring in December and February. In Central Amazonas the peak of the species occurs between July and December, on forests and natural or artificial unsheltered areas, but it seems to be more frequent in savanna environments, and is also commonly observed and captured on water depth (Rafael & Charlwood, 1980; Raymond 1986; Raymond & Rousseau 1987; Bassi et al. 2000; Krolow et al. 2010; Henriques 2004; Ferreira-Keppler et al. 2010). In Pantanal, Mato Grosso, T. occidentalis was prevalent all over the year, being more abundant from April to September, in dry season (Barros 2001; Barros et al. 2003). On Marambaia Island specimens of T. occidentalis were commonly observed throughout the two periods of study, flying over streams or freshwater collections, landing on rocks or driftwood above the water surface or on bathers. Miletti et al. (2011) did not record T. occidentalis in the study of tabanids in the Planalto Serrano of Santa Catarina. e-ISSN 1983-0572

Maio - Agosto 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

EntomoBrasilis 10 (2): 82-88

Table 2. Seasonality and relative abundance of species tabanids captured using canopy traps, in 2013, in Armação Beach, in an ecotone area between sandbank forest and Atlantic Rainforest, Marambaia Island, Mangaratiba county, Rio de Janeiro state, Brazil. Species

Months and collected specimens J

Chrysopsinae

Chrysops varians

RA (%)

Total

0,24

Tabaninae Diachlorus bivittatus

117

113

212

348

418

315

1813

86,25

Diachlorus distinctus

4,33

Dichelacera alcicornis Dichelacera walteri 5

Phaeotabanus litigiosus

Rhabdotylus planiventris

Rhabdotylus viridiventris

0,9

1,14

0,33

0,1

Stigmatophtalmus altivagus

Tabanus fuscus

0,19

0,05

0,1

0,29

Tabanus occidentalis

3,9

Tabanus triangulum

2,19

Total

154

135

107

229

493

337

2398

100

RA (%)

3,25

3,63

6,42

5,63

4,46

1,58

0,75

9,55

20,56

14,05

100

Tabanus triangulum was the fourth more abundant species (2.58% in 1981 and 2.19% in 2013) and was prevalent from February to May and from September to December, in both years of study, with regard to probably bivoltine species. This is a southern South America species, ranging from Paraguay, Uruguay, Bolivia and Argentina, and in Brazil, in the states of Espírito Santo, Rio de Janeiro, São Paulo, Paraná and Rio Grande do Sul (Bouvier 1952; Fairchild 1971; Bassi et al. 2000; Barros 2001; Krolow et al. 2010). At Paraná, Campo Largo, this species was identified as the second most abundant species during the years 2002-2004, after Dichelacera alcicornis Wiedemann. It was present in Mato Grosso Pantanal throughout the year (Barros 1994). Curiously, C. variegattus reached 5.17% of total collected species in 1981, but it was not captured by canopy trap in 2013. On Marambaia Island this species was more prevalent during October to December; in Central and East Amazon it was prevalent during throughout the year of collection (FerreiraKeppler et al. 2010; Rafael 1982). It was not captured in the Planalto Serrano of Santa Catarina, southeast Brazil (Miletti et al. 2011). Each one of others species represented less than 2% of total captured specimens. Among the species that was not captured by canopy trap, T. importunus is the most important, being considered a pest to human and animals, and because the transmission of equine and bovine tripanosomosis in Central and southearn Brazil, Bolivia and Paraguay. In Amazon it was the commonest species during November (Rafael et al. 1991). It also was recorded in Central Amazon (Rafael 1982; Henriques & Rafael 1999; Henriques 2004). In Mato Grosso Pantanal it was prevalent all over the years of collections and it was the most abundant (56%) of the species captured by canopy trap (Barros 2001), and ranged 44.4% when it was captured by insect hand net on an equine bait (Barros et al. 2003). On Marambaia Island it was captured in the months of October and November. The number of specimens collected during 1981 (619) was significantly lower than that collected in 2013 (2398) (X2= 6,32; GL = 1; P = 0,5%). But the five most prevalence species in both periods were D. bivittatus, D. distinctus, Tabanus occidentalis, T. triangulum and D. walteri, excepting C. variegatus that was e-ISSN 1983-0572

not caught by cannopy trap in 2013. Although D. walteri was described in 2015 (Guimarães et al. 2015), the specimens had already been collected since 1981. In both years of 1983 and 2013, as a general trend, tabanids were most active from January to March and September to December, i. e., when the rain fall, temperature and air humidity were highest (Figures 1 and 2; Tables 1 and 2). This also occurs in Amazonian region (Gorayeb 1995), in Pantanal (Barros et al. 2003) and was first recorded in southeast region by Bouvier (1952) in São Paulo state. During the two studies periods, tabanids on Marambaia Island demonstrated a low or weak positive correlation between the number of specimens collected by traps and the temperature (ρ temp = 0,28 in 1981; ρ temp = 0,08 in 2013) and humidity (ρ hum = 0,67 in 1981; ρ hum = 0,03 in 2013) and monthly rainfall (ρ pluv = 0,50 in 1981; ρ pluv = 0,01 in 2013). Several other studies for diagnosis of tabanids in other regions have used Malaise traps, Shannon, suspended Gorayeb traps, animals or artificial lures, or canopy traps baited with octenol, carbonic gas, and has brought mixed results, more or less satisfactory, both in terms of number and variety of captured and diagnosed species (Rafael & Gorayeb 1982; Takken & Kline 1988; Rafael et al. 1991, Hribar et al. 1991; Barros et al. 2003; Oliveira et al. 2007; Krolow et al. 2010). The modified Manitoba canopy trap used in this study is low cost and easy to handle, and may provide subsidies for early studies of tabanofauna, when supplemented with other collection techniques. The species on Marambaia Island, Rio de Janeiro also occur in other regions with different characteristics, particularly with respect to the time of appearance and relative abundance of other species present in the same region. These facts may be linked to the limitations imposed by climate, where temperature and humidity can play important roles as balancing factors between different tabanids species populations composing the biocenosis of the different regions. The different behaviors of each species identified in the Marambaia Island compared to the behavior of the same species in other regions, characterize a unique and individualized environment, i. e., each of the holarchical systems to which the species belong in different biocenosis. Although climatic factors

Phaeotabanus cajennensis

8 1

Guimaraes et al. (2017)

Seasonality and Relative Abundance of tabanids (Diptera, Tabanidae)…

Figure 2. Number of tabanid specimens collected, monthly mean temperature, air humidity and rain fall during years 1981 (A1, A2, A3) and 2013 (B1, B2, B3), on Marambaia Island, Mangaratiba county, Rio de Janeiro state, Brazil.

play an important role in the differences in population behavior, the numerous other factors, biotic and abiotic, that are involved in the landscape structure should not be overlooked. The samples of species from the populations collected at intervals of 30 years also seem to be different, although it is not possible to state what factors determine this phenomenon. The methodology for collecting tabanids has become varied and efficient allowing accurate diagnosis of the species present in different regions. Several traps can be used to collect specimens in different habitats, which contributes to a more accurate knowledge of biodiversity in the study areas. The trap used in our study has limitations such that the use of other tools for a better understanding of tabanofauna of studied sites is required. Manitoba canopy trap is low cost, but do not have enough attractive ability to be used as the only tool to perform a complete diagnosis of the endemic tabanids region. Certainly exist in Marambaia Island several other species that were not captured by the trap used. The capture using an animal equine bait was an attempt to compensate for this difficulty, but in this case, not enough to know the seasonal variation.

ACKNOWLEDGEMENTS The authors are grateful to Command and staff of the Centro de Avaliação da Ilha da Marambaia - CADIM - Navy of Brazil, for permission to access and contribution to the work; to Dr. Roberto de Xerez, coordinator of the Technical Cooperation Agreement between Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro and Brazil Navy. The main author was supported in part by a scholarship from the Post-Graduate Program of the National School of Public Health Sergio Arouca and part by a scholarship granted by CAPES (#1.383.383). Currently, the main author is supported by Pesquisa Produtividade scholarship from Universidade Estácio de Sá.

REFERENCES Barros, A.T.M., 1994. Registro de Tabanídeos (Diptera) em diferentes hospedeiros na Região do Pantanal Sul-MatoGrossense. In: Congresso Brasileiro de Zoologia, 20, Rio de Janeiro. Resumos. Rio de Janeiro: UFRJ / Instituto de Biologia / Museu Nacional / SBZ, 1994. p. 187-188. e-ISSN 1983-0572

Barros, A.T.M., 2001. Seasonality And Relative Abundance Of Tabanidae (Diptera) Capture On Horse In The Pantanal, Brazil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 96: 917-923. DOI: https://doi.org/10.1590/s0074-02762001000700006. Barros, A.T.M., L.D. Foil & S.A.S. Vazques, 2003. Mutucas (Diptera: Tabanidae) do Pantanal: Abundância Relativa e Sazonalidade na Sub-região da Nhecolândia. Boletim de Pesquisa e Desenvolvimento/Embrapa Pantanal, 18 p. Bassi, R. M.A.A., M.C.I. Cunha & S. Coscarón. 2000. Estudo do comportamento de Tabanídeos (Diptera, Tabanidae) do Brasil. Acta Biológica Paranaense, 29: 101-115. DOI: https://doi.org/10.5380/abpr.v29i0.585. Benchimol, J. L. & M.R. Sá. 2005. Rio de Janeiro: Editora FIOCRUZ, 704 p. (Adolpho Lutz Obra Completa, v. 2, Livro 2). Bouvier, G., 1952. Notes sur les Tabanidés de la region de Campinas (Estado S. Paulo) - Brésil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 50: 581-595. DOI: https://doi.org/10.1590/ s0074-02761952000100017. Coscarón, S. & N. Papavero, 2009. Catalogue of Neotropical Diptera. Tabanidae. Neotropical Diptera, 16: 1-199. Available on: http://revistas.ffclrp.usp.br/Neotropical_Diptera/ article/viewFile/229/179. [Accessible in: 02.iii.2014]. Contreras-Lichtenberg, R., 2002. On the history of the Diptera collection at the Museum of Natural History in Vienna. Annales Zoologici (Warszawa), 52: 195-200. Dutra, R.R.C. & R.C. Marinoni, 1994. Insetos capturados com armadilha de Malaise na Ilha do Mel, Baía de Paranaguá, Paraná, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 11: 247-256. DOI: https://doi.org/10.1590/s0101-81751994000200006. Fairchild, G.B., 1971. Family Tabanidae. In: Papavero, N. (ed.) A catalogue of the diptera of the Americas South of the United States. Museu de Zoologia. Universidade de São Paulo, 26: 1-163. Ferreira-Keppler, R.L., J.A. Rafael & J.C.H. Guerrero, 2010. Sazonalidade e uso de ambientes por espécies de Tabanidae (Diptera) na Amazônia Central, Brasil. Neotropical Entomology, 39: 645-654. DOI: https://doi.org/10.1590/ s1519-566x2010000400028. Foil, L.D., 1989. Tabanids as vectors of disease agents. Parasitol Today, 5: 88-96. DOI: https://doi.org/10.1016/01694758(89)90009-4. Foil, L.D. & C.J. Issel. 1991. Transmission of retroviruses by arthropods. Annual Review of Entomology, 36: 355-381. DOI: https://doi.org/10.1146/annurev.en.36.010191.002035. Francis E., 1919. Deer-ﬂy fever or pahvant valley plague. A disease of man of hitherto unknown etiology. Public Health Reports, 34: 2061-2062. DOI: https://doi.org/10.2307/4575306. Gorayeb, I.S., 1985. Tabanidae (Diptera) da Amazônia Oriental: Sazonalidade, Ataque e Estratificação Arbórea. Tese (Doutorado) - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia/ Fundação Universidade do Amazonas, Manaus. 205 f. Guimarães R.R., I.S. Gorayeb, R. Rodrigues-Guimarães, S.S. Seppa, & R.W. Carvalho, 2015. Description of Dichelacera (Dichelacera) walteri n. sp. (Diptera: Tabanidae) with a Key to Related Species in the Subgenus Dichelacera Macquart. Neotropical Entomology, 44: 474-80. DOI: https://doi.org/10.1007/s13744-015-0311-8. Guimarães, R.R., R.R. Guimarães Júnior, R.S. Harlan-Rodrigues, R.R. Guimarães & R. W. Carvalho. 2016. Checklist and Notes on Behavior of Horse Flies (Diptera: Tabanidae) from Marambaia Island, Rio de Janeiro, Brazil, with New Records for the State. EntomoBrasilis, 9: 73-80. DOI: https://doi.org/10.12741/ebrasilis.v9i2.585. Henriques, A.L. & J.A. Rafael, 1999. Tabanidae (Diptera) from Parque Nacional do Jaú, Amazonas, Brazil, with description of two new species of Diachlorus Osten Sacken, p. 195-222. In: Burger, J.F. (ed). A collection of Diptera commemorating the life and work of Graham B. Fairchild. Contributions to the knowledge of Diptera. Memoirs on Entomology, International, v 14. Associated Publishers, Florida, 646 p. e-ISSN 1983-0572

EntomoBrasilis 10 (2): 82-88

Henriques, A.L., 2004. Tabanidae (Insecta: Diptera) from Parque Nacional do Jaú. II. Chapter 9, p: 143-152. In: Burges, S.H., S. Iwanaga, C.C. Durigan & M.R. Pinheiro (Eds.). Windows for Biodiversity in Parque Nacional do Jaú: a strategy for the study of biodiversity in the Amazon. Fundação Vitória Amazônica, Manaus, Amazonas. Henriques, A.L., T.K. Krolow & J.A. Rafael, 2012. Corrections and additions to Catalogue of Neotropical Diptera (Tabanidae) of Coscarón & Papavero (2009). Revista Brasileira de Entomologia, 56: 277-280. DOI: https://doi.org/10.1590/ s0085-56262012005000042. Hribar, L.J., D.J. Leprince & L.D. Foil, 1991. Design for a canopy trap for collecting horse flies (Diptera: Tabanidae). Journal of the American Mosquito Control Association, 7: 657-659. Klock, L. E., Olsen, P.F. & T. Fukushima, 1973. Tularemia epidemic associated with the deerfly. JAMA: The Journal of the American Medical Association, 226: 149-152. DOI: https://doi.org/10.1001/jama.226.2.149. Krinsky, W.L., 1976. Animal disease agents transmitted by horse flies and deer flies (Diptera: Tabanidae). Journal of Medical Entomology, 13: 225-275. DOI: https://doi.org/10.1093/ jmedent/13.3.225. Krolow, T.K., R.F. Krüger & P.B. Ribeiro, 2007. Chave pictórica para os gêneros de Tabanidae (Insecta: Diptera) do bioma Campos Sulinos, Rio Grande do Sul, Brasil. Biota Neotropica, 7: 253-264. DOI: https://doi.org/10.1590/s167606032007000200028. Krolow, T. K., A.L. Henriques & J.A. Rafael, 2010. Tabanidae (Diptera) no dossel da floresta amazônica atraídos por luz e descrição de machos de três espécies. Acta Amazonica, 40: 605-612. DOI: https://doi.org/10.1590/s004459672010000300022. Lutz, A. 1905. Beitraege zur Kentnis der brasilianischen Tabaniden. Revista da Sociedade Scientifica de São Paulo, 1: 17-32. Lutz, A., 1907. Estudos e observações sobre o quebra-bunda ou peste de cadeiras. Diário Oficial do Estado do Pará (Belém). 17: 356-362. Reprinted in Revista da Sociedade Scientifica de São Paulo, 3: 34-58. Lutz, A., 1909 Contribuição para o conhecimento da fauna indígena de tabânidas. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 1: 28-32. DOI: https://doi.org/10.1590/s0074-02761909000100004. Lutz, A., 1910. Notas Dipterolojicas. I. Habitat e tempo de aparecimento de Diatomineura longipennis Ricardo. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 2: 58-9. DOI: https://doi.org/10.1590/s0074-02761910000100006. Lutz, A., 1913a. Sobre a sistemática dos tabanídeos, sub-família Tabaninae. Brazil Medico, 27: 486-487. Lutz, A. 1913b. Tabanidas do Brazil e alguns Estados visinhos. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 5: 142-191. DOI: https://doi.org/10.1590/s0074-02761913000200004. Lutz, A. 1914. Sobre a sistemática dos tabanídeos, subfamília Tabaninae. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 6: 163-168. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s007402761914000300003 Lutz, A. & A. Neiva, 1909. Contribuição para o conhecimento da fauna indígena de tabânidas. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 1: 28-32. DOI: https://doi.org/10.1590/s007402761909000100004. Lutz, A. & A. Neiva, 1914. As Tabanidae do Estado do Rio de Janeiro. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 6: 69-80; 282-87. DOI: https://doi.org/10.1590/s0074-02761914000200002. Luz-Alves, W.C., I.S. Gorayeb, J.C.L. Silva & E.C.B. Loureiro, 2007. Bactérias transportadas em mutucas (Diptera: Tabanidae) no nordeste do estado do Pará, Brasil. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi, Ciências Naturais, 2: 11-20. Marcondes, C.B., 2001. Entomologia médica e veterinária. São Paulo: Editora Atheneu, 432 p. Miletti, L. C., B. B. Colombo, C. P. Cardoso, F.M. Stalliviere, K.C.S. Tavares, L.K.O. Komati, L.L. Vieira, S.E. Christen & C.J. R. Ramos, 2011. Prevalence, seasonality and behaviour

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Guimaraes et al. (2017)

Seasonality and Relative Abundance of tabanids (Diptera, Tabanidae)…

of Tabanidae (Diptera) captured on a horse in the Planalto Serrano of Santa Catarina State, Brazil. International Journal of Tropical Insect Science, 31: 122-126. DOI: https://doi.org/10.1017/s1742758411000130. Oliveira, A.F., L.M. Ruth, R.L.M. Ferreira & J.A. Rafael, 2007. Sazonalidade e Atividade Diurna de Tabanidae (Diptera: Insecta) de Dossel na Reserva Florestal Adolpho Ducke, Manaus, AM. Neotropical Entomology, 36: 790-797. DOI: https://doi.org/10.1590/s1519-566x2007000500022. Otte, M. J. & J.Y. Abuabara, 1991. Transmission of South American Trypanosoma vivax by the neotropical horsefly Tabanus nebulosus. Acta Tropica, 49: 3-76. DOI: https://doi.org/10.1016/0001-706x(91)90033-g. Pavlovsky, E.N., 1966. Natural nidality of transmissable diseases. University of Illinois Press, Urbana and London. Pechuman, L.L. & H.J. Teskey, 1981. Tabanidae, p.464-478. In: McAlpine, J.F., B.V. Peterson, G.E. Shewell, H.J. Teskey, J.R. Vockeroth & D.M. Wood (Eds.). Manual of Neartic Diptera. Research Branch Agriculture Canada, Ottawa, 1 (Monograph 27). Rafael, J.A., 1982. Ocorrência sazonal e abundância relativa de Tabanidae (Diptera) no Campus Universitário, Manaus, Amazonas. Acta Amazonica, 12: 225-229. DOI: https://doi.org/10.1590/1809-43921982121225. Rafael, J.A. & J.D. Charlwood, 1980. Idade fisiológica, variação sazonal e periodicidade diurna de quatro populações de Tabanidae (Diptera) no Campus Universitário, Manaus, Brasil. Acta Amazônica, 10: 907- 927. DOI: https://doi.org/10.1590/1809-43921980104907. Rafael, J.A. & I.S. Gorayeb, 1982. Tabanidae (Diptera) da Amazônia. I. Uma nova armadilha suspense e primeiros registros de mutucas de copa de árvores na Amazônia. Acta Amazonica, 12: 232-236. DOI: https://doi.org/10.1590/180943921982121232.

Rafael, J. A., Gorayeb I. S., Rosa M. S. S. & A. L. Henriques. 1991. Tabanidae (Diptera) da Ilha da Maracá e Serra Pacaraima, Roraima, Brasil, com descrição de duas novas espécies. Acta Amazonica, 21: 351-367. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/1809-43921991211367. Raymond, H.L., 1986. Répartition des principales espèces de taons (Diptera, Tabanidae) de la zone côtièr de Guyane française. Cah ORSTOM, série Entomologie Médicale et Parasitologie, XXIV: 219-224. Raymond, H.L. & F. Rousseau, 1987. Abondance des taons (Diptera, Tabanidae) et réactions des bovins dans un élevage traditionnel de Guyane Française. Acta Ecologica Ecologia Applicata, 8: 125-134. Silva, R.A.M.S., J.A. Da Silva, R.C. Scheneider, J. De Freitas, D.P. Mesquita, T.C. Mesquita L. Ramirez, A.M.R. Davila & M.E.B. Pereira. 1996. Outbreak of trypanosomiasis due to Trypanosoma vivax (Ziemann, 1905) in bovines of the Pantanal, Brazil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 91: 561-562. DOI: https://doi.org/10.1590/s007402761996000500005. Takken, W. & D.L. Kline, 1898. Carbon dioxide and 1-octen-3-ol as a mosquito attractants. Journal of the American Mosquito Control Association, 5: 311-316. Turcatel, M., C.J.B. Carvalho & J.A. Rafael, 2007. Mutucas (Diptera: Tabanidae) do estado do Paraná, Brasil: chave de identificação pictórica para subfamílias, tribos e gêneros. Biota Neotropica, 7: 265-278. DOI: https://doi.org/10.1590/ s1676-06032007000200029.

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Suggestion citation:

Guimarães, R.R, R.R. Guimarães Júnior, R.S. Harlan-Rodrigues, R. Rodrigues-Guimarães, R.W. Carvalho & R. Xerez, 2017. Seasonality and Relative Abundance of tabanids (Diptera, Tabanidae) on Marambaia Island, Rio de Janeiro, Brazil. EntomoBrasilis, 10 (2): 82-88. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.686

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.683 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

General Entomology/Entomologia Geral

Distribuição espacial de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Lepidoptera, noctuidae) em milho convencional e Bt Rose Benedita Rodrigues Trindade, Marcos Gino Fernandes, Alyne Ciriaco Oliveira & Pedro Henrique Amaro Martins Universidade Federal da Grande Dourados

EntomoBrasilis 10 (2): 89-93 (2017) Resumo. A cultura do milho (Zea mays L.) é uma das mais importantes no contexto econômico e social mundial. Entretanto, as pragas têm elevada participação no panorama desfavorável desta cultura, das quais se destaca a lagarta-do-cartucho. O estudo de padrão de distribuição espacial pode indicar a distribuição da população de pragas e auxiliar no manejo. Este trabalho teve Como objetivo fazer o levantamento amostral de lagartas Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) classificadas em três tamanhos (pequenas, médias e grandes), em plantio de milho convencional e geneticamente modificado Bt (Cry1A.105 + Cry2Ab2). Os experimentos foram realizados na Fazenda Experimental da Universidade Federal da Grande Dourados, em Dourados-MS. As amostragens foram realizadas semanalmente, durante um período de três meses. Em cada cultivar, as lagartas foram quantificadas e classificadas, como: pequenas, médias e grandes. As avaliações foram feitas em cinco plantas por parcela de 25 m² (5 m x 5 m), totalizando 100 parcelas por campo. Foram avaliadas a média, a variância e os índices de agregação. Para ajustar os dados, foram realizados os testes do qui-quadrado (χ²). Os índices de razão variância média (I), índice de Morisita (Iδ) e expoente k da distribuição Binomial Negativa. O critério do teste foi o de rejeitar o ajuste da distribuição estudada ao nível de 5% e 1% de probabilidade. Os resultados deste trabalho mostraram que nos dois cultivares, as lagartas de S. frugiperda, apresentaram arranjo aleatório nos três tamanhos avaliados, principalmente no cultivar Bt. Palavras-chaves: Amostragem; cultivar; lagarta-do-cartucho; praga; Zea mays.

Spatial distribution of Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Lepidoptera, Noctuidae) in conventional maize and Bt. Absctract. The maize (Zea mays L.) is one of the most important in the economic context and social world. However, the pests have high participation in the unfavorable scenario of this culture, there is a caterpillar-cartridge. The spatial distribution pattern of study can indicate the distribution of the pest population and assist in management. This study aimed to make the sample survey of Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) caterpillars which are classified in three sizes (small, medium and large) in conventional maize cultivation and genetically modified Bt (Cry1A.105 + Cry2Ab2). The experiments were conducted at the Experimental Farm of the Federal University of Grande Dourados in Dourados-MS. Samples were taken twice a week for a period of three months. In each cultivar, the caterpillars were quantified and classified as small, medium and large. The evaluations were made at five plants per plot of 25 m² (5 m x 5 m), totaling 100 plots per field. We evaluated the mean, variance and aggregation indexes. To adjust the data, Chi-square tests were performed (χ²). The indices ratio average variance (I), Morisita index (Iδ) and k exponent of negative binomial distribution. The test criterion was the reject adjusting the distribution studied at 5% and 1% probability. It was observed that in both cultivars caterpillars of S. frugiperda showed random arrangement in these three sizes, especially in cultivating Bt. Keywords: Caterpillar-cartridge; grow crops; pest; sampling; Zea mays.

mbora o Brasil tenha excelente destaque mundial com relação à área colhida de milho, os níveis de produtividade são baixos quando comparados aos maiores produtores mundiais (Agrianual 2016). Nos últimos anos, a cultura do milho no Brasil apresentou significativa melhora tecnológica, refletindo em acréscimos de produtividade. Porém, fatores bióticos, entre os quais se destaca o aumento na população das pragas, têm interferido no comportamento dos híbridos nas diversas regiões brasileiras (Farinelli & Fornasieri Filho 2006). Destacando-se a lagartado-cartucho (Spodoptera frugiperda J. E. Smith) (Lepdoptera,

Noctuidae), considerada a principal praga do milho (Lima Junior 2012), a qual se encontra desde a fase de plântula até o pendoamento e formação de espigas no milho. Quando esta praga ocorre em altas densidades populacionais nas plantações de milho pode provocar destruição do cartucho e causar expressivos danos. Assim, o adequado manejo dessa praga pode elevar a produtividade e rentabilidade da cultura (Alves et al. 2009). Essas lagartas iniciam a alimentação raspando os tecidos verdes de um lado da folha, deixando intacta a epiderme membranosa do lado oposto. As lagartas maiores, em geral, dirigem-se para o

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Ruberval Leone Azevedo

Rose Benedita Trindade  rosetrinda@hotmail.com  No ORCID record

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Distribuição espacial de Spodoptera frugiperda (J. E. Smit)…

interior do cartucho fazendo buracos na folha, podendo destruir completamente as plantas pequenas ou causar severos danos em plantas maiores (Campanha et al. 2012). A biotecnologia tem trabalhado no sentido de desenvolver genes que codificam proteínas com atividade inseticida, tornandose uma importante aliada no Manejo Integrado de pragas do milho (Devilliers & Hoisington 2011). As plantas de milho geneticamente modificadas apresentam resistência a alguns insetos praga, reduzindo as perdas ocasionadas pelo seu ataque, minimizando a necessidade de aplicação de inseticidas. Na safra 2013/2014, foram disponibilizados 467 cultivares de milho para serem plantados no país, sendo 253 cultivares convencionais e 214 transgênicas (Cruz et al. 2014), demonstrando que essa tecnologia é amplamente adotada nas diversas regiões produtoras. Para o adequado manejo de S. frugiperda é necessário o conhecimento de sua distribuição espacial para maximizar a utilização de diferentes táticas de controle. O padrão de distribuição espacial de um organismo é a descrição de como os indivíduos de sua população estão dispersos na área amostral. Sendo, necessário a determinação dos índices de dispersão, que, apesar de não descreverem matematicamente a distribuição da população estudada, podem indicar o tipo de distribuição espacial através de ajuste aos testes de afastamento da aleatoriedade (Bedim et al. 2015). O conhecimento das distribuições espaciais de insetos pragas, que são obtidas a partir dos dados de contagens é importante para o estabelecimento de critérios adequados de amostragem, análises estatísticas e decisão sobre o controle de pragas agrícolas (Fonseca et al. 2014). Estudos e análises de distribuição espacial de insetos em cultivares (enquadra-se em padrões que podem ser do tipo aleatório, uniforme ou agregada), permitem determinar quais são as principais áreas de risco em função do número de insetos amostrados, configurando um artifício para o manejo de pragas. O controle da lagarta-do-cartucho tem como princípio a determinação do índice de infestação da área, a partir de prévia amostragem. Portanto, o trabalho teve como objetivo estudar a distribuição de S. frugiperda classificadas em três tamanhos (pequenas, médias e grandes), em plantio de milho convencional e geneticamente modificado Bt.

Material e métodos

Os experimentos foram montados em uma área agrícola localizada na latitude 22º14’02” S, longitude 54º59’14” O, com altitude de 406 m com Latossolo Vermelho distroférrico de textura argilosa. A população S. frugiperda foi monitorada em um campo de um hectare cultivado com milho convencional (DKB 177) e outro campo, também com um hectare, cultivado com milho transgênico Bt (DKB 390 PRO) que expressa as proteínas Cry1A.105 + Cry2Ab2. As cultivares foram semeadas com distância entre linhas de 0,9m e entre plantas de 0,2 m. As amostragens foram realizadas semanalmente, durante um período de três meses (março a maio de 2015), abrangendo toda a ocorrência da praga na cultura, compreendendo 12 amostragens. O período amostral abrangeu desde o início do desenvolvimento vegetativo até o final do desenvolvimento reprodutivo das plantas. As avaliações iniciaram quando, nas amostragens prévias, se detectou a presença das primeiras lagartas. Em cada cultivar (convencional e geneticamente modificado), as lagartas foram quantificadas e classificadas, como: pequenas (< 1,0 cm), médias (entre 1,0 e 1,5 cm) e grandes (>1,5 cm). As avaliações foram feitas em cinco plantas ao acaso por parcela de 25 m² (5 m x 5 m), do total de 200 parcelas, sendo 100 para o campo convencional e 100 para o campo Bt, totalizando 1000 plantas/ parcela.

Trindade et al. (2017)

Os resultados obtidos com o número de lagartas pequenas, médias e grandes foram utilizados para a descrição matemática da dispersão espacial da população desse inseto. Foram determinados a média, a variância e os índices de agregação. Os índices utilizados para se verificar o grau de agregação das lagartas foram: razão variância/média (I), que serve para medir o desvio de um arranjo em condições de aleatoriedade. Valores iguais à unidade indicam um arranjo espacial ao acaso, menores que a unidade, indicam uma disposição espacial regular ou uniforme, e valores significativamente maiores que a unidade indicam um arranjo agregado; índice de Morisita (Iδ), que independe da média amostral e do número total de indivíduos. Porém, é rigorosamente influenciado pelo tamanho da amostra; portanto, para uma utilização segura, é necessário que as amostras a serem utilizadas no estudo de distribuição espacial tenham o mesmo tamanho. Neste índice os valores próximos à unidade indicam um arranjo ao acaso, quando superiores à unidade indicam disposição agregada, e inferiores à unidade indicam um arranjo uniforme; expoente k distribuição Binomial Negativa é um índice de dispersão frequentemente influenciado pelo tamanho das unidades amostrais. Esse parâmetro é uma medida inversa do grau de agregação, e valores negativos indicam uma distribuição regular ou uniforme. Valores positivos próximos de 0 indicam disposição agregada e valores superiores a 8 indicam uma disposição ao acaso, e possui apenas dois parâmetros: a média (mˆ) e o parâmetro kˆ (k ˆ> 0) (Sá & Fernandes 2015). Para testar o afastamento da aleatoriedade, foram realizados os testes do qui-quadrado (χ²) de aderência. Este índice foi calculado através da variância amostral dividida pela média amostral. Para cada avaliação realizada nas diferentes áreas experimentais e para as diferentes variáveis, os dados foram registrados em planilhas eletrônicas, sendo também realizadas todas as análises referentes à distribuição especial através da planilha eletrônica do Excel.

Resultados e discussões Lagartas de S. frugiperda ocorreram nos dois cultivares estudados. As lagartas classificadas como pequenas apresentaram médias entre 0,01 a 0,21 expressas nos dois cultivares (Tabela 1). Considera-se esses valores baixos para ocorrência de lagarta pequenas, indicando que, como poucos indivíduos foram encontrados, as lagartas pequenas dessa espécie apresentam disposição agregada no campo com alto grau de intensidade. Sabe-se que lagartas pequenas dessa espécie apresentam comportamento agregado também na cultura do algodão (Sá & Fernandes 2015). Na Tabela 1 foram analisados os dados de Estatísticas soma, média (m), variância (S2) e desvio padrão (DP) de lagartas de S. frugiperda por unidade amostral, com n = 100, em cultivo de milho geneticamente modificado (Bt) e convencional, DouradosMS, 2015. Apenas em duas amostragens (10ª e 12ª) da cultivar convencional não houve registro de lagartas pequenas. A avaliação com maior variância (0,44) e desvio padrão (0,66) foi obtida na 11ª amostragem. Pelos resultados do índice de Morisita e pela razão variância/média (Tabela 2), é possível perceber que na maioria das amostragens, os valores foram superiores à unidade e significativos pelo teste do χ², confirmando disposição agregada de lagartas pequenas neste cultivar. Este comportamento é esperado para lagartas deste tamanho nesta espécie (Fernandes et al. 2002). Estes resultados podem estar associados ao hábito de a praga realizar sua postura em massas contendo aproximadamente 500 ovos, a partir de uma seleção realizada pelo inseto, do melhor local de oviposição, visando assegurar o melhor desenvolvimento aos seus descendentes (Farias et al. 2001; Sá & Fernandes 2015). e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 10 (2): 89-93

Tabela 1. Dados estatísticos: soma, média (m), variância (S2) e desvio padrão (DP) de lagartas de S. frugiperda por unidade amostral, com n = 100, em cultivo de milho geneticamente modificado (Bt) e convencional (Não BT), Dourados-MS, 2015.

1ª

2ª

3ª

4ª

5ª

6ª

7ª

8ª

9ª

10ª

11ª

12ª

Soma

4,00

16,00

12,00

21,00

9,00

2,00

1,00

8,00

19,00

Média

0,04

0,16

0,12

0,21

0,09

0,02

0,01

0,08

0,19

0,04

0,22

0,11

0,27

0,10

0,02

0,01

0,07

0,44

0,20

0,47

0,33

0,52

0,32

0,14

0,10

0,27

0,66

Soma

2,00

4,00

1,00

2,00

Média

0,02

0,04

0,01

0,02

0,04

0,01

0,04

0,14

0,20

0,10

0,20

Soma

1,00

2,00

1,00

18,00

49,00

16,00

24,00

1,00

31,00

90,00

45,00

Média

0,01

0,02

0,01

0,18

0,49

0,16

0,24

0,01

0,03

0,90

0,45

0,01

0,02

0,01

0,19

0,62

0,16

0,33

0,01

0,48

0,90

0,78

0,10

0,14

0,10

0,44

0,78

0,39

0,57

0,10

0,69

0,95

0,88

Soma

1,00

2,00

4,00

1,00

Média

0,01

0,02

0,04

0,01

0,02

0,06

0,01

0,10

0,14

0,24

0,10

Soma

1,00

6,00

1,00

5,00

3,00

12,00

41,00

Média

0,01

0,06

0,01

0,05

0,03

0,12

0,41

0,01

0,08

0,01

0,05

0,03

0,15

0,89

0,10

0,28

0,10

0,22

0,17

0,95

0,94

Soma

1,00

Média

0,01

1,00

Na Tabela 2. Foram avaliados os índices de Estatística da soma quadrada, razão da variância média, Índice de Morisita, parâmetro K da binominal negativa e teste de qui-quadrado de lagartas S. frugiperda em cultivo de milho geneticamente modificado (Bt) e convencional. No cultivar geneticamente modificado os valores das médias de lagartas de tamanhos pequeno, médio e grande foram equivalentes, não sendo superior a 0,04, e a maior variância de 0,06 foi registrada em lagartas de tamanho médio. O maior desvio padrão de 1,0 foi registrado para as lagartas grandes. Não foram registradas lagartas médias em seis amostragens (1ª, 2ª, 3ª, 4ª e 8ª). Se comparados com as lagartas pequenas, encontradas em sete amostragens (1ª, 4ª, 6ª, 7ª, 8ª, 10ª e 12ª), percebe-se que as lagartas de S. frugiperdas de tamanho médio tiveram uma efetiva dispersão neste cultivar. Essa tendência é esperada para esta espécie, pois à medida que se desenvolvem podem apresentar comportamento de dispersão aleatória. Ressalta-se, que na última amostragem, em ambas as cultivares, não houve nenhum registro para os três tamanhos de lagartas. A menor ocorrência de lagartas médias e grandes, em relação às lagartas de tamanho pequeno, pode estar relacionado à ação do cultivar geneticamente modificado ou pelo controle realizado pelos agentes naturais durante todo o ciclo de vida da praga, propiciando uma configuração de aleatoriedade no padrão de distribuição espacial (Lima Junior et al. 2012). Em relação aos índices registrados de lagartas pequenas na cultivar Bt, quando comparados ao cultivar convencional, percebe-se que poucos indivíduos foram encontrados, sugerindo que lagartas deste tamanho podem ser afetadas pela e-ISSN 1983-0572

toxina Bt, ocasionando a diminuição de sua população. Os resultados encontrados através do índice de Morisita sugerem um comportamento de agregação. As lagartas de tamanho pequeno de S. frugiperda, apresentam normalmente arranjo espacial agregado, este comportamento é esperado para esta fase da lagarta, atribuindo-se ao fato da oviposição dessa praga ser realizada em massas de ovos, o que, consequentemente, favoreceria esse tipo de arranjo (Lima Junior et al. 2012). As lagartas médias e grandes registradas na cultivar convencional, apresentarem relação de valores da média entre 0,01 a 0,90 por unidade amostral. A razão/variância média obtida para estes tamanhos de lagartas apresentam valores próximos à unidade, o que também é percebido através do índice de Morisita para esses dois tamanhos de lagartas, indicando um padrão aleatório de dispersão (Tabela 2). Esses resultados indicam que não houve barreira alimentar, talvez pelo fato deste cultivar não ter sido submetido a defensivos agrícolas. Assim, descarta-se a tendência de um comportamento de agregação para as lagartas médias e grandes. A medida que as lagartas se desenvolvem, passam a distanciar-se umas das outras, abandonado a tendência de agregação inicial (Fernandes et al. 2002). No cultivar Bt houve apenas um registro amostral de lagartas grandes, com valor de média e variância igual a 0,01 e desvio padrão igual a unidade. A razão/variância média não foi significativa. O baixo registro desta praga no seu último estágio de desenvolvimento nesta cultivar, pode indicar que os indivíduos nos estágios precedente devem ter sidos suscetíveis à toxina Bt. Estes resultados são diferentes quando comparados com as avaliações dos efeitos de transgênicos Bt em soja e milho realizada

Não Bt Não Bt Bt

Grande

Média

Não Bt

Pequena

Lagarta

Amostras

Trindade et al. (2017)

Distribuição espacial de Spodoptera frugiperda (J. E. Smit)…

Lagarta

Tabela 2. Dados estatísticos: soma quadrada, razão da variância média, Índice de Morisita, parâmetro K da binominal negativa e teste de qui-quadrado de lagartas S. frugiperda em cultivo de milho geneticamente modificado (Bt) e convencional (Não Bt) Amostras

1ª

Grande

Não Bt

Média

Não Bt

Pequena

Não Bt

SQ I

4,00 0,97

Iδ

2ª

3ª

24,00

12,00

1,35*

0,89

3,33*

4ª

5ª

6ª

31,00

11,00

2,00

1,28

1,14

2,38*

2,78NS

7ª

0,99

8ª

2,00 0,99

9ª

1,00

0,00NS

10ª

11ª

12ª

47,00

2,31

8,19**

8,00 0,93

-1,32

0,45

-1,08

0,75

0,63

-1,98

-1,13

0,15

χ²

96,00

134,00

88,00

126,62

113,22

98,00

99,00

92,00

228,37

2,00

0,00

4,00

1,00

4,00

1,0

2,00*

100,00**

99,00

Iδ

-1,98

χ²

98,00

0,99

0,00

0,97

-1,32

0,00

96,00

0,02

198,00

1,00

2,00

1,00

22,00

85,00

18,00

38,00

1,00

57,00

170,00

97,00

1,00NS

0,99 NS

1,00 NS

1,05 NS

1,26 NS

0,97 NS

1,36 NS

1,00 NS

1,54 NS

1,00 NS

1,72*

Iδ

0,00

1,31

1,53*

0,83

2,54

0,00

2,80*

1,00

2,63*

-1,98 UN

3,41AG

1,90AG

-6,34 UN

0,67AG

0,57AG

0,62AG

χ²

99,00

98,00

99,00

104,22

124,47

96,50

134,33

99,00

152,87

98,89

170,56

1,00

2,00

6,00

1,00

4,00

1,00 NS

0,99 NS

1,47*

1,00 NS

2,00*

Iδ

16,67*

-1,98 UN

0,08AG

χ²

1,00

99,00

8,00

98,00

146,00

1,00

5,00

1,00

99,00

5,00

6,67*

0,00NS

33,33*

0,21

-1,24

0,96

1,29*

Iδ

1,00

1,65 *

3,00 0,98

99,00

16,00

198,00

105,00

2,17 *

3,03 NS

3,90 *

1,23

0,05

-1,49

0,53

0,35

χ²

99,00

127,33

99,00

95,00

163,67

97,00

121,33

215,10

1,00

Iδ

χ²

1,00

99,00

AL- Aleatório; NS- Não significativo; R- Rejeita-se a aleatoriedade; ** Significativamente maior que 1%; * Significativamente maior que 5%.

pelos pesquisadores (Bedim et al. 2015). Estes resultados podem estar relacionados ao aumento frequente de genes resistentes em detrimento da pressão da praga. Entretanto, algumas pesquisas atuais relatam a ocorrência de strains resistentes de S. frugiperda a algumas cultivares milho Bt (Miraldo et al. 2016). Na cultivar não Bt as amostragens apresentarem número significativo de lagartas pequenas, médias e grandes, sendo que o padrão de arranjo espacial aleatório foi o que melhor se ajustou na maioria das avaliações realizadas.

No cultivar Bt poucas amostragens atingiram um número significante de lagartas de S. frugiperda para os testes de ajuste do qui-quadrado, indicando que o milho DKB 390 PRO geneticamente modificado resistente a insetos apresenta resistência a essa praga, não sendo possível, assim, calcular adequadamente os índices de dispersão espacial.

Referências Agrianual - Anuário da Agricultura Brasileira, 2014. Milho. Informa Economics/FNP- South America, p. 349-377. Disponível em: <https://ainfo.cnptia.embrapa.br/digital/

bitstream/item/126043/1/bol-114.pdf>. [Acesso em: 11.x.2016]. Alves, L.R.A., J.B.S. Ferreira Filho, C.E.C. Ballaminut, M. Osaki & R.G. Ribeiro, 2009. Avaliação econômica de milho geneticamente modificado resistente a insetos. PiracicabaSP. SOBER 47º Congresso, 21 p. Disponível em: http:// www.cepea.esalq.usp.br/br/documentos/texto/avaliacaoeconomica-de-milho-geneticamente-modificado-resistentea-insetos-a-artigo-publicado-no-xlvii-congresso-da-sober2009.aspx, [Acesso em: 11.x.2016]. Bedin, F.A., E.J. Assmann, L.R.T. Polo & I. Schuste, 2015. Eficiencia de eventos transgênicos de resistencia a insetos em soja e milho. Revista Cultivando o Saber. 8: 201-214. Campanha, M.M., J.C. Cruz, A.V. Resende, A.M. Coelho, D. Karam, G.H.D. Silva, I.A. Pereira Filho, I. Cruz, I.E. Marriel, J.C. Garcia, L.R. Queiroz, M.A.G. Pimentel, M.M. Gontijo Neto, P.A. Viana, P.E.P.D. Albuquerque, R.V.D. Costa, S.M. Mendes, V.A. Queiroz, 2012. Sistema de produção integrada de milho para Região Central de Minas Gerais. Sete Lagoas: Embrapa Milho e Sorgo, 74 p. Disponível em: <https:// www.infoteca.cnptia.embrapa.br/bitstream/doc/954467/1/ doc148.pdf>. [Acesso em: 12.xii.2016]. e-ISSN 1983-0572

Maio - Agosto 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

Cruz, J.C., I.A. Pereira Filho & L.R. Queiroz, 2014. Embrapa Milho E Sorgo. Sete Lagoas-MG. Disponível em: <http:// www.cnpms.embrapa.br/noticias/mostranoticia. php?codigo=798>. [Acesso em: 10.xi.2016]. Devilliers, S.M. & D.A. Hoisington, 2011.The trends and future of biotechnology crops for insect pest control. African Journal of Biotechnology, 10: 4677-4681. Disponível em: <http://www. ajol.info/index.php/ajb/article/view/94140/83540>. Farias, P.R.S., J.C. Barbosa, & A.C. Busoli, 2001. Distribuição Espacial da Lagarta-do-Cartucho, Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae), na Cultura do Milho. Neotropical Entomology, 30: 681-689. DOI: https://doi. org/10.1590/s1519-566x2001000400025. Farinelli, R. & D. Fornasieri Filho, 2006. Avaliação de dano de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith, 1797) (Lepidoptera: Noctuidae) em cultivares de milho. Revista Científica, Jaboticabal, 34: 197-202. Disponível em: <http://cientifica. org.br/index.php/cientifica/article/viewFile/118/84>. Fernandes, M.G., A.C. Busoli & J.C. Barbosa, 2002. Distribuição Espacial de Spodoptera Frugiperda (J. E. Smith, 1797) (Lepidoptera, Noctuidae) em Algodoeiro. Revista Brasileira de Agrociência, 8: 203-211. Fonseca, P. R., M.G. Fernandes, W. Justiniano, L.H. Cavada & J.A.N. Silva, 2014. Spatial distribution of adults and nymphs of Euschistus heros (F.) (Hemiptera: Pentatomidae) on Bt and non-Bt soybean. Journal of Agricultural Science, 6: 31142, DOI: https://doi.org/10.5539/jas.v6n6p131.

EntomoBrasilis 10 (2): 89-93

Lima Junior, I.S., P. E. Degrande, E. Pontes De Melo, T. F. Bertoncello & R. Suekane, 2012. Infestação de Spodoptera frugiperda (J.E. Smith, 1797) (Lepidoptera: Noctuidae) e seus inimigos naturais em milho nas condições de sequeiro e irrigado. Revista Agrarian, 5: 14-19. Disponível em: <http:// ojs.ufgd.edu.br/index.php/agrarian/article/view/769>. [Acesso em: 05.ii.2017]. Miraldo, L.L., O. Bernardi, R.J. Horikoshi, S.A. Fernando D.B. Amaral & C. Omoto, 2016. Functional dominance of different aged larvae of Bt-resistant Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) on transgenic maize expressing Vip3Aa20 protein. Crop Protection, 88: 65-71. DOI: https://doi.org/10.1016/j.cropro.2016.06.004. Sá, V.A. & M.G. Fernandes, 2015. Spatial distribuition of adults of Triozioda limbata Enderlein, 1918 (Hemiptera: Triozidae) in Guava Orchards. Jornal of Agricultural Science. 7. DOI: https://doi.org/10.5539/jas.v7n3p223.

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Suggestion citation:

Trindade, R.B.R., M.G. Fernandes, A.C. Oliveira & P.H.A. Martins, 2017. Distribuição espacial de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Lepidoptera, noctuidae) em milho convencional e Bt. EntomoBrasilis, 10 (2): 89-93. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.683

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.687 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

General Entomology/Entomologia Geral

Species composition and fauna distribution of mosquitoes (Diptera: Culicidae) and its importance for vector-borne diseases in a rural area of Central Western - Mato Grosso, Brazil Fábio Alexandre Leal-Santos¹,², Adaiane Catarina Marcondes Jacobina¹, Maria Madalena de Oliveira¹, Marinalva Brasilina Arruda Santana¹, Otacília Pereira Serra¹, Aldimara Vaillant Gonçalves², Angela Regina Serafine Garcêz², Sirlei Franck Thies¹, Renata Dezengrine Slhessarenko¹, Elisangela Santana de Oliveira Dantas¹ & Diniz Pereira Leite-Jr¹,² 1. Universidade Federal de Mato Grosso (UFMT). 2. Centro Universitário de Várzea Grande (UNIVAG) Mato Grosso.

EntomoBrasilis 10 (2): 94-105 (2017) Abstract. This study describes ecological data obtained in a rural area in the State of Mato Grosso, including the insects belonging to the family Culicidae, especially those framed as potential vectors of tropical diseases. In 2015, we collected adult mosquitoes in fragments of forest in a rural area located in Mato Grosso Central West of Brazil. We captured 18,256 mosquitoes of the sub-families Culicinae and Anophelinae and have identified 34 species belonging to 12 genera: Aedes (1 species), Anopheles (8 species), Coquillettidia (1 species), Haemagogus (1 species), Culex (5 species), Psorophora (5 species), Ochlerotatus (4 species), Deinocerites (1 species), Mansonia (4 species), Sabethes (2 species), Limatus (1 species), Wyeomyia (1 species). The family Culicidae presented high richness and abundance, established by diversity indexes (Margalef a =3.26; Shannon H ‘ = 2.09; Simpson D = 0.19) with dominance of the species Anopheles (Nyssorhyncus) darlingi Root (89.8%). This species has considerable epidemiological value, considered the main vector of malaria in Mato Grosso. Many species of mosquitoes are vectors of pathogens that cause disease in humans and domestic animals, transmitting pathogens including viruses (arboviruses), filaria worms (helminths) and protozoa. Keywords: Culicidae fauna; Faunistic analysis; Mosquitoes; Vector ecology; Viruses.

Composição de espécies e distribuição da fauna de mosquitos (Diptera: Culicidae) e sua importância para doenças transmitidas por vetores em uma área rural do centro-ocidental - Mato Grosso, Brasil Resumo. Este estudo descreve dados ecológicos de uma área rural do Estado de Mato Grosso e dos insetos da família Culicidae especialmente aqueles enquadrados como vetores potenciais de doenças tropicais. Em 2015, coletamos mosquitos adultos em fragmentos de floresta em localidades de áreas rurais no Mato Grosso região Centro Oeste do Brasil. Foram capturados 18.256 exemplares alados de mosquitos das subfamílias Culicinae e Anophelinae e identificadas 34 espécies pertencentes a 12 gêneros: Aedes (1 espécie), Anopheles (8 espécies), Coquillettidia (1 espécie), Haemagogus (1 espécie), Culex (5 espécies), Psorophora (5 espécies), Ochlerotatus (4 espécies), Deinocerites (1 espécie), Mansonia (4 espécies), Sabethes (2 espécies), Limatus (1 espécie), Wyeomyia (1 espécie). A família Culicidae apresentou alta riqueza e abundância, estabelecida por índices de diversidade (Margalef a = 3.26, Shannon H ‘= 2.09, Simpson D = 0.19) com predominância da espécie Anopheles (Nyssorhyncus) darlingi Root (89.8%). Esta espécie tem considerável valor epidemiológico, sendo considerada o principal vetor de malária em Mato Grosso. Muitas espécies de mosquitos são vetores de patógenos que causam doenças em humanos e animais domésticos, transmitindo patógenos incluindo vírus (arboviroses), filárias (helmintos) e protozoários. Palavras-chave: Fauna Culicidae; Análise faunística, Mosquitos, Vetores ecológicos, Vírus.

he culicids breed in a wide variety of sites of different sizes and volumes of water. Some species have considerable plasticity, adapting to diverse sites for procreation and occurring in different types of habitats (John 2008). There are over 3,500 species of Culicidae described worldwide, and that number, according to Harbach (2017) grows about 5% every decade. Current records indicate that the number of mosquito species recognized currently varies between about

3,601 to 3,700 species and subspecies distributed in 175 genera (Rueda 2008; Rafael et al. 2012; Harbach 2017; Wilkerson et al. 2015; Gaffigan et al. 2015). These values are subject to continuous changes as more species have been discovered, and due to the DNA studies requiring the rearrangement of the taxonomy of Culicidae families. Rainforest environments representing Neotropics presents greater wealth, highlighting one of the most diverse and

Edited by:



Jeronimo Augusto Alencar

Diniz Pereira Leite-Jr  djbiologico@gmail.com  http://orcid.org/0000-0002-5934-8613

Article History: Received: 09.iii.2017 Accepted: 29.vi.2017

Corresponding author:

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Funding agencies:  FAPEMAT

abundant environments, however species diversity is largely unknown in this ecosystem (Rueda 2008). Case studies of diseases by Culicidae fauna indicate the estimated number of dipteran present in Brazil is of about 470 species (Gaffigan et al. 2015), with species considered as wild and anthropogenic, with great adaptability to human-modified systems and with high probability of increase in this number. Mosquitoes belonging to the family Culicidae present cosmopolitan distribution. Multiple species are adapted to tropical and subtropical regions. Geographic distribution data are essential to improve the knowledge of mosquito systematics, as well as the epidemiology of infectious diseases get by these insects (Nielsen 1980); since that several species are considered of

epidemiological value and, approximately 5% of them are involved in transmission cycles of etiological agents, including malaria and arboviruses (Consoli & Lourençode-Oliveira 1994). These winged insects of subfamily Culicinae comprise the largest group with in Culicidae, a family of Nematocera dipterans divided into two subfamilies, Anophelinae (488 species) Harbach & Kitching (2016) and Culicinae (3,525 species) (Harbach 2017). Within Culicinae, 11 tribes are recognized, with 110 genera (Forattini 2002; Rueda 2008; Rafael et al. 2012; Wilkerson et al. 2015; Harbach 2017). Species of Culicidae related to etiological agents, especially those that occur more frequently in environments modified by humans, as species of the genus Anopheles, Culex and Aedes, accumulate more information and studies in literature (Mattos & Xavier 1965; Forattini 2002). In Central Western Brazil, the Cerrado (Savannah) biome contains a fauna of approximately 90 species of Culicidae, with records started in the 50’s. These authors have catalogued the Culicidae fauna and were able to detect the presence of 164 species in 105 locations of 24 counties of Mato Grosso (Mattos & Xavier 1965). Research on the ecology of sylvatic insects, vectors of potential diseases in natural areas, sometimes impacted, although scarce; provide subsidies for the relevant epidemiological understanding of these organisms. These studies facilitate the identification, tracking and control of these mosquitoes in relation to environmental changes infringed by the man, who can sometimes or not culminate in major epidemics. The knowledge of Culicidae biodiversity presents epidemiological importance, aiming to improve the understanding and the dynamics of the transmission of pathogens, as well as their importance as vectors, which may contribute for the adoption of control measures in infested areas (Forattini 2002). The reported species of medically-important arboviruses associated to mosquitoes in Mato Grosso belong to three families and tree genera: Flaviviridae (genus Flavivirus), Togaviridae (genus Alphavirus) and Bunyaviridae (genus Orthobunyavirus) (Cardoso et al. 2015; Heinen et al. 2015a; Zuchi et al. 2014). Surveys of the Culicidae fauna are important to enlarge the knowledge of areas where these insects occur, to subsidize conservation projects, to understand the population dynamics of these groups of insects transmitting arboviruses and to reveal ways for the implementation of epidemiological control policies (Forattini 2002). The present study aimed at identifying the Culicidae fauna present in a wild area of Cerrado, checking its distribution and, animal protection parameters. This process of survey and taxonomic identification is of importance for environmental preservation, diagnosing the richness and abundance of the Culicidae fauna in the rural area of the municipality of Barra do Bugres, Mato Grosso, Brazil serving as a subsidy in the evaluation of the e-ISSN 1983-0572

EntomoBrasilis 10 (2): 94-105

processes of changes and environmental degradation caused by the action of man.

MATERIAL AND METHODS Area of study. The study area consists of flat land interspersed with forest and waste forests, swamps, marshes, pastures and human habitations, belonging to the localities of a private farm (15°04’21”S/57°10’52”W), municipality of Barra do Bugres, State of Mato Grosso, Brazil. The study area is 97 km away from the capital of the State, Cuiabá; 45 Km from the city of Barra do Bugres, and is located in the central-southwestern region of Mato Grosso, with an altitude of 171 meters above sea level (Figure 1). This area belong to the catchment area of the Paraguay River, presenting characteristic vegetation, with predominance of the Cerrado and Amazon biomes. The region’s climate is warm and tropical sub-humid, with four months of drought from June to September (Sano & Almeida 1998). These meteorological data confirm that the climate of Barra do Bugres/MT is Aw, according to the climatic classification of Köppen-Geiger (1928). The local climate is Aw type presents tropical characteristics, with a dry winter and a rainy summer. The study area has 42% of PPA (Permanent Preservation Area) and 31% refers to sites that should be protected, as streams, perennial rivers and springs. The area searched is the meeting between the Bugres river and the Paraguay River and has an area of around 1,329 Km2 (Brasil 2010). Landscape in the study area was severely modified by excessive land use. The environmental revels predominant open fields used for pasture and restricted spot of residual forest. The human settlements are restricted to rural habitations. Streams and pools for cattle water supplies permeate all the area. The region is characterized by possessing a drainage network with wide interfluves that favors accumulation of rainwater in areas demoted, with potential for the proliferation of mosquitoes. Mosquito capture. The Culicidae collections were carried out in 20 x 20 m plots, located within Amazon forest fragments during the year seasons between January to December 2015, on a total of 12 inserts in the camp with the same sampling efforttaking place in the seasons during the study period. The collections were made in the afternoon to twilight, comprising periods of 17:00 the 20:00, totaling 3 hours of capture in three consecutive days. Each catch is evaluated environmental aspects, such as temperature, relative humidity, wind speed and rainfall. The Culicidae captured on a quarterly basis, sampling method consisted of “active collections” corresponds to the result of capture in live bait protected (Marcondes et al. 2007). The collections were made with the aid of suction type grabber “Castro” and flashlight (Service 1993). After the capture, the insects were stored in Entomological pots plastic containers of 500 ml, with a maximum of 30 specimens per container. The specimens collected were, fed with cotton soaked in to 10% sugar water, and kept in a Styrofoam box, covered with a damp towel, avoiding the presence of predators and aiding the survival of the insects. Were exploited capoeira environments, open field, swamp-open, forest-soil, canopy forest; distributed in 6 defined collection sections: Area A1 (Dyke forest [14º54’21”S 56º52’56”W]), Area A2 (Forest homemade house [14º53’59”S 56º52’54”W]), Area A3 (Paraguay river forest I [14º53’57”S 56º53’21”W]), Area A4 (Paraguay river forest II [14º55’00”S 56º53’34”W]), Area A5

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Species composition and fauna distribution of mosquitoes (Diptera: …

Leal-Santos et al.(2017)

Figure 1. Localization of Diptera (Culicidae) capture sites the forests fragments in the municipality of Barra do Bugres, Mato Grosso, Brazil, in the period January to December 2015. Area A1 Dyke forest [14º54’21”S 56º52’56”W]; Area A2 Forest homemade house[ 14º53’59”S 56º52’54”W]; Area A3 Paraguay river forest I [14º53’57”S 56º53’21”W]; Area A4 Paraguay river forest II [14º55’00”S 56º53’34”W]; Area A5 Buritis’s forest [14º55’40”S 56º53’45”W] and Area A6 Virgin forest [14º56’14”S 56º53’35”W].

(Buritis’s forest [14º55’40”S 56º53’45”W]) and Area A6 (Virgin forest [14º56’14”S 56º53’35”W]) (Figure 1). Identification of Diptera. Adult midges were captured, mounted and preserved following detailed techniques by Belkin (1967); Consoli & Lourenço-de-Oliveira (1994) and Forattini (2002). The specimens collected were identified at the Medical Entomology laboratory of the Faculty of Medicine of the Federal University of Mato Grosso in small groups (30 copies). Previously, mosquitoes were taken to the freezer at approximately -20° C for 5 minutes. After each specimen, were placed in a dormant state on a slide and, using stereoscope microscopes at 40x, identified at specific level according to dichotomy keys of Deane et al. (1947); Zavortink (1927), Consoli & Lourenço-de-Oliveira (1994), and Forattini (2002). The classifications adopted to the genera and subgenera of Culicidae were abbreviated according to Reinert (2001) and Guimarães (1997) and to the genera Aedes and Ochlerotatus followed Reinert (2000; 2001), as well as the subgenera established according to WRBU (Gaffigan et al. 2015). The Margalef, Shannon and Simpson diversity and dominance indexes were calculated to characterize the population of mosquitoes in the study area (Shannon 1948; Simpson 1949; Margalef 1951)

RESULTS

The collections resulted in the capture of 18,256 winged specimens of mosquitoes. Representatives of 34 species, distributed into two subfamilies (Culicinae and Anophelinae), five tribes (Aedini, Culicini, Mansonini, Sabhetini, Anophelini) and 12 genera (Aedes, Ochlerotatus, Mansonia, Psorophora, Culex, Anopheles, Wyeomyia, Coquillettidia, Limatus, Haemagogus, Sabethes, Deinocerites), all collected in wild areas sections of the farm. Captured mosquitoes were identified and separated according to collection campaign, site of collection, species, and number of samples and frequency of captures (Table 1). These records represent twelve collection events; the ecological indices were calculated to better characterize the diversity and dominance among the species present in the samples: Margalef diversity index: α = 3.26; Shannon diversity index: H’=2.09; Simpson’s diversity index: D=0.19.

The subfamily Culicinae was clearly the most abundant with 66% of the total of captured specimens, followed by Anophelinae with 34%, and by the tribe Aedini, responsible for 39% of the specimens captured. The species most often caught in each subfamily follow this trend: Culicinae: Ochlerotatus (Ochlerotatus) scapularis Rondani (21.7%), Culex (Culex) spp. (18.6%) and Psorophora (Psorophora) ferox Von Humboldt (8.0%). The subfamily Anophelinae, presented only specimens of the genus Anopheles, highlighting Anopheles (Nyssorhyncus) darlingi Root (30.5%) as the most commonly captured specimen (Table 2). Tribes captured included the Aedini [Oc. (Och.) scapularis, 21.7%]; Culicini (Cx. (Cux.) spp. 18.6%); Mansonini [M. (Man.) wilsoni Barreto & Coutinho, 0.4%]; Sabethini [Sa. (Sbo.) chloropterus Humboldt (0.6%)] and Anophelini [An. (Nys) darling, 30.5%]. The greater eclecticism was observed between the Culicidae with 66% of the species present in the four seasons studied: 27.0% in the spring; 25.0% in the summer, 7.5% in winter and 7.0% in the autumn. Oc. scapularis, the most abundant, occurred preferentially in environments with wild characteristics. The genus Anopheles presented the largest number of species (34%) and also the largest number of individuals captured 6,200; followed by the genus Culex with 4,462 (24%) of the identified species and the second number of individuals captured in the subfamily Culicinae. The rest is distributed among the other nine genera, with 7,594 (42%) individuals. The genus Ocherotatus had the third largest number of individuals captured (22%), and although represent the third most abundant genera, in 4th place the genus Psorophora showed 17% percentage in the ranking of the genera collected (five species and 3,072 individuals) getting in front of the genus Ocherotatus (four species and 4,034 individuals). It is interesting to note that more than 63.4% of the specimens collected (18,256 individuals) belong to the three most abundant genera (Culex, Ocherotatus and Psorophora) specimens belonging to tribes Culicini and Aedini; together representing more than 50% of identified taxa (14 species and morphospecies). The most abundant species was An. darlingi with 5,566 individuals collected and, represented 30.5% of the copies identified, followed by Oc. scapularis (3,956; 21.7%), Cx. (Cux.) e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 10 (2): 94-105

Table 1. Seasonality distribution of Diptera (Culicidae) in the forests fragments in the municipality of Barra do Bugres, Mato Grosso, Brazil, in the period January to December 2015. Local / Species caught

Summer N

Autumn N

19.5

Winter

Spring

Total %

680

29.5

1726

31.2

Dyke forest (Area A1) Anopheles (Nys.) darlingi

816

38.0

138

22.9

Anopheles (Nys.) evansae

0.0

Anopheles (Nys.) triannulatus

1.8

0.0

0.4

0.2

9.3

1.7

110

4.8

202

3.7

Culex (Cux.) spp. (1)

356

16.6

0.4

11.4

7.0

406

17.6

858

15.5

0.0

0.1

Ochlerotatus (Och.) scapularis

542

Ochlerotatus (Prc.) aenigmaticus

25.2

204

43.2

300

49.8

708

30.7

1754

31.7

1.1

0.8

0.0

0.6

0.8

Psorophora (Pso.) ferox

226

10.5

8.9

11.3

166

7.2

502

9.1

Psorophora (Pso.) albigenus Wyeomyia petrocchiae

126

5.9

6.4

7.3

204

8.8

404

7.3

0.7

0.4

0.0

0.3

0.4

2,150

100

472

100

602

100

2,306

100

5,530

100

Aedes (Stg.) aegypti

0.0

0.7

0.3

Anopheles (Nys.) albitarsis

0.2

0.0

0.4

0.2

Anopheles (Nys.) darlingi

1094

87.1

94.1

106

88.3

984

92.1

2248

89.5

2.4

0.0

2.4

2.2

Culex (Mel). ribeirensis

TOTAL Homemade house forest (Area A2)

Anopheles (Nys.) triannulatus Ochlerotatus (Och.) scapularis

130

10.4

5.9

11.7

4.3

194

7.7

1,256

100

120

100

1,068

100

2,512

100

Anopheles (Nys.) albitarsis

7.4

0.0

6.3

6.4

6.3

Anopheles (Nys.) argyritarsis

5.9

0.0

2.5

3.4

Anopheles (Nys.) darlingi

11.0

20.0

18.8

15.9

102

14.6

Anopheles (Nys.) evansae

0.0

1.9

0.9

Anopheles (Ano.) mattogrossensis

3.7

4.0

0.0

1.3

2.3

Anopheles (Ano.) minor

1.5

0.0

6.3

2.5

2.3

Anopheles (Nys.) triannulatus

8.8

4.0

6.3

7.6

7.7

Coquillettidia (Rhy.) nigricans

3.7

0.0

3.2

2.9

Mansonia (Man.) amazonensis

5.9

0.0

6.3

1.3

3.4

Mansonia (Man.) pseudotitilans

2.2

0.0

5.7

3.4

Mansonia (Man.) wilsoni

5.1

8.0

9.4

3.8

5.1

Ochlerotatus (Och.) bejaranoi

1.5

4.0

3.1

1.3

1.7

Ochlerotatus (Prc.) aenigmaticus

1.5

0.0

3.1

1.9

1.7

Psorophora (Pso.) champerico

14.0

20.0

18.8

18.5

118

16.9

Psorophora (Pso.) ferox

4.4

4.0

6.3

1.9

3.4

Psorophora (Pso.) lutzii

3.7

8.0

3.1

3.8

4.0

Psorophora (Pso.) albigenus

5.9

8.0

0.0

3.2

4.3

Sabethes (Sbo.) chloropterus

5.9

8.0

6.3

6.4

6.3

Deinocerites spp.

8.1

12.0

6.3

10.8

9.4

272

100

314

100

700

100

Anopheles (Nys.) albitarsis

2.6

1.1

2.2

2.6

2.4

Anopheles (Nys.) argyritarsis

1.3

0.0

3.2

1.7

Anopheles (Nys.) darlingi

196

25.3

16.5

10.8

172

27.7

418

23.7

Anopheles (Nys.) triannulatus

2.1

1.1

0.0

1.9

1.7

Mansonia (Man.) amazonensis

1.0

0.0

2.2

1.3

1.1

TOTAL Paraguay river forest I (Area A3)

TOTAL

Mansonia (Man.) wilsoni

1.3

0.0

1.0

0.9

Ochlerotatus (Och.) scapularis

310

40.1

110

60.4

114

61.3

234

37.7

768

43.6

Psorophora (Pso.) amazonica

1.6

2.2

1.1

1.9

1.7

to be continued...

e-ISSN 1983-0572

Paraguay river forest II (Area A4)

Leal-Santos et al.(2017)

Species composition and fauna distribution of mosquitoes (Diptera: … Table 1. Continue... Local / Species caught

Summer N

Autumn N

Winter

Spring

Total %

Psorophora (Pso.) champerico

10.6

7.7

8.6

6.5

152

8.6

Psorophora (Pso.) ferox

10.3

6.6

10.8

9.4

170

9.6

Psorophora (Pso.) lutzii

0.8

0.0

1.1

1.9

1.1

Sabethes (Sbo.) chloropterus

1.0

1.1

0.0

3.2

1.7

Sabethes (Sbo.) glaucodaemon

2.1

3.3

2.2

1.6

2.0

774

100

182

100

186

100

620

100

1,762

100

Anopheles (Nys.) albitarsis

0.1

0.7

0.0

0.2

Anopheles (Nys.) darlingi

TOTAL Buritis’s forest (Area A5)

466

22.6

144

24.6

132

22.4

330

14.0

1072

19.1

Anopheles (Nys.) triannulatus

0.6

0.0

0.2

Culex (Cux.) Coronator complex

1.2

2.4

0.0

1.3

1.2

Culex (Cux.) spp. (1)

460

22.3

116

19.8

124

21.1

368

15.6

1068

19.1

Culex (Mel.) spp. (2)

194

9.4

15.4

104

17.7

472

20.0

860

15.4

Culex (Cux.) declarator

3.5

0.3

0.0

0.8

1.6

Mansonia (Man.) amazonensis

0.2

0.3

0.0

0.2

Mansonia (Man.) wilsoni

0.0

0.2

0.1

426

20.7

100

17.1

126

21.4

554

23.5

1206

21.5

Ochlerotatus (Prc.) oligopistus

0.0

0.3

0.2

Psorophora (Pso.) champerico

174

8.4

3.4

200

8.5

414

7.4

Psorophora (Pso.) ferox

220

10.7

15.4

13.6

366

15.5

756

13.5

Psorophora (Pso.) lutzii

0.4

0.3

0.0

0.2

0.3

2,062

100

586

100

588

100

2,362

100

5598

100

Anopheles (Nys.) albitarsis

0.0

0.8

0.0

0.5

0.3

Anopheles (Nys.) argyritarsis

1.1

1.7

0.8

1.0

Anopheles (Nys.) benarrochi

0.0

2.3

0.8

Anopheles (Nys.) evansae

1.3

0.0

2.5

0.3

0.9

Anopheles (Ano.) mattogrossensis

0.4

0.0

0.2

Ochlerotatus (Och.) scapularis

TOTAL Virgin forest (Area A6)

Anopheles (Nys.) triannulatus Culex (Cux.) spp. (1)

0.7

0.0

0.3

602

67.6

202

85.6

214

87.7

460

58.7

1478

68.6

Culex (Cux.) declarator

1.8

0.0

1.6

1.3

1.4

Haemagogus (Con.) leucocelaenus

2.9

3.4

0.8

2.0

2.4

Limatus durhamii

0.0

1.7

0.0

1.8

0.8

Mansonia (Man.) titillans

0.0

0.8

0.0

0.8

0.4

Mansonia (Man.) wilsoni

1.1

0.0

0.8

0.7

Ochlerotatus (Och.) scapularis

1.6

2.5

1.6

1.3

1.6

Psorophora (Pso.) lutzii

0.7

0.0

0.8

1.0

0.7

Psorophora (Pso.) albigenus

176

19.8

3.4

2.5

204

26.0

394

18.3

Sabethes (Sbo.) chloropterus

0.9

0.0

1.6

2.6

1.5

890

100

236

100

244

100

784

100

2,154

100

7,404

1,594

1,804

7,454

18,256

TOTAL TOTAL GERAL

spp. (3,404; 18.6%); Cx. (Mel.) spp. (860; 4.7%); Ps. (Pso.) ferox (1,452; 8%); Psorophora (Psorophora) albigenus Coqquillett (828; 4.5%). These five species records represent 57.5% of the specimens collected and identified. On the other hand, if we add the 23 species with less than 50 individuals, these represent 2% of the total species recorded in this study. As the diversity of mosquitoes by location ranged between 0.19 and 3.26 (Margalef, 1951) for the forest homemade house (Area A2) and the forest Paraguay River I (Area A3), there was no difference in the number of species collected between the green areas of the farm.

In relation to the species caught in six set sections in the area of the farm, the Buritis’s forest (Area 05) were considered the most representative with 5,598 (30.7%) specimens captured; being the species of Culex. (Culex) Coronator complex (1.2%) and Ochlerotatus (Protoculex) oligopistus Dyar (0.2%) captured exclusively at this section; followed by the Dyke forest (Area A1) with 30.3%; homemade house forest (Area A2) 13.7%; Virgin forest (Area A6) 11.8%; Paraguay river forest II (Area A4) 9.6%; Paraguay river forest I (Area A4) 3.8%, but in many species; forest river Paraguay I was the most representative with 19 species identified; followed by the virgin forest 16 species; Buritis’s forest e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 10 (2): 94-105

Table 2. Distribution of winged specimens of Culicidae and its subfamilies and tribes, captured as the seasons at private farm in the municipality of Barra do Bugres, Mato Grosso, Brazil, in the period January to December 2015. SUBFAMILY/TRIBE/GENRE

SUBGÊNERO

SUMMER

AUTUMN

TOTAL

WINTER

SPRING N

Subfamilya Culicinae Tribe Aedini (Stegomyia)

0.0

0,0

0.0

0.3

0.1

Haemagogus leucocelaenus Dyar & Shannon

(Conopostegus)

1.0

1.2

0.2

0.5

0.7

Psorophora amazonica Cerqueira

(Janthinosoma)

0.4

0.6

0.2

0.4

Psorophora champerico (Dyar & Knab)

(Janthinosoma)

294

11.0

6.5

5.7

298

10.0

684

9.5

Psorophora ferox (Von Humboldt)

(Janthinosoma)

538

20.1

146

21.4

172

20.4

596

20.1

1452

20.3

Psorophora lutzii (Theobald)

(Janthinosoma)

1.1

0.9

0.7

1.2

1.1

Psorophora albigenus (Coqquillett) Ochlerotatus bejaranoi (Martínez, Carcavallo & Prosen) Ochlerotatus scapularis (Rondani)

(Janthinosoma)

318

11.9

6.2

5.9

418

14.1

828

11.6

(Ochlerotatus)

0.1

0.3

0.2

0.1

0.2

(Ochlerotatus)

1422

53.2

424

62.2

558

66.1

1552

52.3

3956

55.2

Ochlerotatus aenigmaticus (Cerqueira & Costa)

(Protoculex)

1.0

0.6

0.2

0.7

0.8

Ochlerotatus oligopistus (Dyar)

(Protoculex)

Aedes aegypti (Linnaeus)

0.0

0.3

0.2

0.3

0.2

2,672

100

682

100

844

100

2,968

100

7,166

100

(Culex)

1.4

2.9

0.0

1.7

1.5

Culex spp. (1)

(Culex)

1418

80.8

372

76.9

380

77.2

1234

68.6

3404

75.2

Culex spp. (2)

(Melanoconion)

194

11.1

18.6

104

21.1

472

26.3

860

19.0

(Culex)

5.0

0.4

0.8

1.6

122

2.7

Total Tribe Culicini Culex Coronator complex

Culex declarator (Dyar & Knab) Culex ribeirensis (Forattini & Sallum)

(Melanoconion)

Deinocerites spp. Total

0.5

0.0

0.2

1.3

1.2

0.8

1.9

1.5

1,754

100

484

100

492

100

1,798

100

4,528

100

Tribe Mansonini Coquillettidia nigricans (Coquillet)

(Rhynchotaenia)

12.8

0.0

12.8

11.2

Mansonia amazonensis (Theobald)

(Mansonia)

35.9

25.0

57.1

20.5

30.3

Mansonia pseudotitilans (Theobald)

(Mansonia)

7.7

0.0

23.1

13.5

Mansonia titillans (Walker)

(Mansonia)

0.0

25.0

0.0

7.7

4.5

Mansonia wilsoni (Barreto & Coutinho)

(Mansonia)

43.6

50.0

42.9

35.9

40.4

100

178

100

Total Tribe Sabethini Sabethes chloropterus (Humboldt)

(Sabethoides)

51.6

33.3

66.7

65.2

106

57.6

Sabethes glaucodaemon (Dyar & Shannon)

(Sabethoides)

25.8

33.3

10.9

19.6

Limatus durhamii (Theobald) Wyeomyia petrocchiae (Shannon & Del Ponte)

0.0

22.2

0.0

15.2

9.8

(Davismyia)

22.6

11.1

0.0

8.7

13.0

100

184

100

Total Subfamily Anophelinae Anopheles albitarsis (Lynch-Arribálzaga)

(Nyssorynchus)

1.6

2.0

1.8

1.9

108

1.7

Anopheles argyritarsis (Robineau-Desvoidy)

(Nyssorynchus)

1.3

1.0

0.5

1.4

1.2

Anopheles benarrochi (Gabaldón, Cova Garcia & Lopez)

(Nyssorynchus)

0.0

0.7

0.3

Anopheles darlingi (Root)

(Nyssorynchus)

2,602

91.7

340

84.6

408

92.3

2,216

88.0

5,566

89.8

Anopheles evansae (Brethes)

(Nyssorynchus)

0.4

0.0

1.4

0.7

0.6

(Anopheles)

0.5

0.0

0.2

0.3

Anopheles mattogrossensis (Lutz et Neiva) Anopheles minor (Lima)

(Anopheles)

0.1

0.0

0.9

0.3

(Nyssorynchus)

126

4.4

11.9

3.2

172

6.8

360

5.8

Total

2,838

100

402

100

442

100

2,518

100

6,200

100

TOTAL

7,404

1,594

1,804

7,454

18,256

Anopheles triannulatus (Neiva et Pinto)

e-ISSN 1983-0572

Tribe Anophelini

Species composition and fauna distribution of mosquitoes (Diptera: …

14 species; forest river Paraguay II with 13 species; Dyke forest with 10 species and homemade house forest five species. In relation to other species caught in other set points, we can emphasize that Aedes (Stegomyia) aegypti Linnaeus (0.03%) was collected only in Area A2 (homemade house forest) due the proximity of residences. This Aedini present large phenotypic plasticity and adaptability to anthropophilic environments (Guimarães et al. 1987). We can highlight that Wyeomyia petrocchiae Shannon & Del Ponte still (0.4%) and Culex (Melanoconion) ribeirensis Forattini e Sallum (0.04%) were captured only in Area A1 (Dyke forest); Deinocerites spp. (9.4%), Anopheles (Anopheles) minor Lima (2.3%), Ochlerotatus (Ochlerotatus) bejaranoi Martinez, Carcavallo & Prosen (7%) and Coquillettidia (Rhynchotaemia) nigricans Coquillet (2.9%) were captured only in Area A3 (Paraguay river forest I); Sabethes (Sabethoides) glaucodaemon Dyar & Shannon (2.0%) was captured only in Area A4 (Paraguay river forest II) and Haemagogus (Conopostegus) leucocelaenus Dyar & Shannon (2.4%), Limatus durhamii (0.8%) Theobald, An. (Nys.) benarrochi Gabaldón, Cova Garcia & Lopez (0.8%) and Mansonia (Mansonia) titillans (Walker) (0.4%) were captured only in Area A6 (Virgin forest). An. (Nys.) darlingi (30.5%) was the dominant species, captured in five sections of the study, except for Area A6 (Virgin forest).

DISCUSSION Pathogens are transmitted by mosquitoes and cause disease worldwide, some requiring more attention due to their epidemiological relevance for public health, such as malaria and dengue fever. Tropical countries, characterized by precarious socioeconomic conditions, are more exposed to these diseases, highlighting the growing number of human cases of disease transmitted by mosquitoes (Calzolari 2016). The biodiversity of the study region includes many species of vectors of different ecotypes that hoods arthropods framed as potential vectors of diseases as malaria, filariasis and arboviruses. The finding of these species may be associated to environmental changes caused by man and may also promote the emergence of new diseases, such as arboviruses, outbreaks of endemic diseases in places where they were never reported previously and the reemergence of pathogens controlled in the area in the past, causing new outbreaks (Tadei et al. 1998, 2000).

100

Ecological indexes frequently used to evaluate diversity and dominance used in the study include Margalef’s diversity (a = 3.26) and Shannon diversity (H’ = 2.09). These results indicate a diversity above average, which is expected in a sample obtained in manufactured environments, in a situation where the efforts were focused on the capture of populations in specific niches. Also, the Simpson’s dominance index (D = 0.19) indicates a pattern of dominance of one or more species. Orlandin et al. (2016) demonstrated the transition of the biting activity that occurs between species of mosquitoes with diurnal and nocturnal habits, noting a few species with diurnal habits extend their activities beyond the sunset. The locations in which the sampling was conducted are inserted into sections of the cerrado ecosystem with dense riparian areas, promoted by the presence of a high flow of the Paraguay River. The areas are in a relative conserved condition, since in this part of the country areas occupied by man are quite common. The conditions of preservation of the area studied are confirmed by the Culicidae fauna found, composed of species of winged specimens typically. The study of ecology and wildlife of Culicidae vectors of tropical diseases is influenced by weather conditions, temperature, relative humidity, time of the season, especially during summer

Leal-Santos et al.(2017)

or high temperatures and humidity in certain areas and regions, and other factors that may contribute to the proliferation of mosquitoes. Consoli & Lourenço-de-Oliveira (1994) discuss these influences, indicating the physical, chemical and biological factors, such as light intensity, Collection of breeding places, temperature, degree of water salinity and the presence of vegetables, which can create conditions for oviposition and proliferation of mosquitoes. Mato Grosso is situated in the Central West of Brazil, predominating the Cerrado (Savanaah) biome. In addition, this location share specimens present in most of the Brazilian biomes (Amazonian rain forest, Atlantic forest and Caatinga). Characteristic of tropical regions, Cerrado presents two welldefined seasons: rainy summer and dry winter (Sano & Almeida 1998; Brasil 2013a). The vast territorial extension of Mato Grosso provides a great diversity of climate conditions. Six types of climate exist in the State. The climate of the studied region is Tropical savanna, receiving the influence of tropical Monçoico climate, with a warm spring and average temperature of 24°C, varying among 20 and 30ºC and 1,700 mm annual rainfall (Brasil 2013b). The rain typically hit the highest levels of precipitation during periods of higher temperature, during spring and summer. Even before the environmental impact caused by cattle creation, Culicidae fauna in the search area is maintained wealth, with the potential for generating synanthropic nuisance species, the constant stings or serving of pathogens, as arboviruses and malaria. The study of Culicidae fauna in the sections assessed in the study area showed that An. (Nys.) darlingi (30.5%) was the most dominant species, due to collecting areas and presence of mammals. The second most common species was Oc. scapularis (21.5%); this culicid develops in natural breeding sites in soil and transients in artificial breeding sites, drainage ditches, and its presence is strongly influenced by anthropogenic activities and with great synanthropic capacity, interacting with the man at all stages of their life cycle. This aspect raises interest and concern associated to epidemiological cycle of some arboviruses (Xavier & Mattos 1970; Santos et al. 1981; Consoli & Lourenço-de-Oliveira 1994). Other species exhibited frequency, including Cx. (Cul.) spp. (19.1%); Ps. (Pso.) ferox Von Humboldt (9.6%), Cx. (Mel.) spp. (15.4%) and Ps. (Pso.) albigenus (18.3%). These species representative ness is important for wild environments (Table 1). In 1965, several species of Culicidae were recorded and catalogued, but currently some of these species are unknown, and some studies: Santos et al. (1981); Charlwood et al. (1982); Ferreira (1999); Tadei & Thatcher (1998); Tadei et al. (1998); Hutchings et al. (2010); Misawa et al. (2011), Zuluaga et al (2012) describe then in specific environments. In this study we were able to find and catalogue 34 mosquito species, belonging to the subfamily Culicinae and Anophelinae, all represented in the State of Mato Grosso, with emphasis on the genus Anopheles and species An. (Nys.) darlingi, considered to be the main vector of malaria in Brazil (Sinka et al. 2012). Among all the members of Culicidae, about 150 species, mainly the genus Anopheles, Aedes, Haemagogus and Culex are involved indirectly with the morbidity and mortality among humans (Forattini 2002; Rueda 2008; Gaffigan et al. 2015). The Culicidae receive special attention due to their haematophagic habits, through which become important vectors of diseases. World health organization consider mosquitoes as the most lethal animals worldwide. Among the species in the area, we can highlight the genera Anopheles (34%), Culex. (25%), Aedes (0.1%) e-ISSN 1983-0572

and Haemagogus (0.3%) these species are considered potential vectors of arboviruses; as dengue (DENV-1.2.3.4), yellow fever (YFV), Mayaro fever (MAYV), St. Louis encephalitis (SLEV) and malaria (Segura & Castro 2007; Heinen et al. 2015b; Serra et al. 2016). Despite these species present in their habits preferences wild environments, they are directly related to maintenance in nature of arbovirus transmission between hosts. Mosquito species Ochlerotatus serratus (Theobald 1901) were reported infected with St. Louis virus (SLEV), Oropouche (VORO) (Vasconcelos et al. 1998), Aura (AURAV) (Travassos et al. 2001; Sabattini et al. 1998) and (THUNDER) (Travassos et al. 2001; Turell et al. 2005) virus. Can still be prosecuted as potential vectors of the virus (ILHV) (Vasconcelos et al. 1998), recently reported in the Pantanal (Pauvolid-Correa et al. 2013). Similarly, Ae. aegypti is considered competent vector in the transmission of dengue virus (DENV), yellow fever (YFV), Mayaro (MAYV) (Degallier et al. 2003; Long et al. 2011), Rocio (ROCV) (Schatzmayr, 2001), Islanders (ILHV) (Laemmert & Hughes 1947), Bussuquara (BSQV) (Galindo et al. 1966) and Cacipacoré (CACV) (Figueiredo 2010). According to Brazilian and American researchers, this lethal viral hemorrhagic fever caused urban epidemics spread by Ae. aegypti mosquitoes is of greater concern because urbanization and air travel put more than 130 countries infested with vector dipteran and more than 4 billion people at risk of introduction and spread of the disease (Vasconcelos & Monath 2016). This mosquito besides transmitting Yellow fever is the vector of Dengue, Chikungunya and Zika viruses in developing countries. Dengue serotype 2 is predominant in the Americas, but serotype 1 (DENV-1) predominates, although serotype four (DENV-4) was isolated in Culicidae in Cuiabá, central region of Brazil (Heinen et al. 2015a). This serotype were accompanied by a significant frequency in natural transovarian transmission in Ae. aegypti during 2015 (Cruz et al. 2015). Eastern, Western and Venezuelan equine encephalitis viruses have as potential vectors Ma. (Man.) titilans (Rajendran & Prasad 1992), Psorophora spp, An. nimbus (Fernandez et al. 2000) and Oc. (Och) scapularis (Arnell 1976; Mitchell et al. 1985; Forattini et al. 1995). The species Cx. (Cux.) Coronator complex are related to SLEV transmission (Fernandez et al. 2000) and West Nile (WNV), which can also be transmitted by Ps. ferox, and ROCV (Arnell 1976). Recently, studies involving DENV, SLEV and MAYV reported by Zuchi et al. (2014) and Heinen et al. (2015b) demonstrate their circulation in humans in the State of Mato Grosso. Among mosquitoes that cause the constant hassle of stings, predominated in this research Cq. (Rhy.) nigricans (2.9%) and the genus Mansonia. (1.0%) highlighting the species M. (Man) amazonensis, Ma. (Man.) wilsoni, M. (Man.) titillans, M. (Man.) pseudotitillans. In general, the genus Mansonia and Coquillettidia presented low abundance, even in the face of the massive presence of macrophytes and other aquatic plants in lakes and ponds of water present at the sections where these specimens were collected (sections 3, 4 and 5). Among the Mansoniini, we can observe that the genus Coquillettidia and Mansonia showed little tendency to the environment under anthropic action. These species have been catalogued and considered of low anthropophilic activity (Table 1). The species of the genus Psorophora are also involved in LHV transmission, SSQV, ROCV (Schatzmayr, 2001), Maguari (MAGV), YFV, Guama (GUAV), Una (UNAV) and Mayaro (Segura & Castro, 2007). Ps. (Pso.) ferox Von Humboldt (8%) were located in four of the five sections area of intensively dense forest. This fact is due to species presenting preference for environments without human action, according to Galindo et al. (1966), and Forattini et al. (1995) (Table 2). e-ISSN 1983-0572

EntomoBrasilis 10 (2): 94-105

The specie S. chloropterus is a vector for YFV (Hutchings et al. 2010). ROCV and MAGV can be transmitted by Oc. scapularis and Mansonia. spp. respectively (Mitchell et al. 1984; Mitchell et al. 1986; Fernández et al. 2000). These arboviruses are described in the Brazilian Amazon region and, in the imminence of the introduction of one of these viruses in this region, these vectors could spread these arboviruses among susceptible hosts in the presence of ecological and environmental conditions favorable to arbovirus dissemination. The species Mansonia titillans, Oc. scapularis and Ps. ferox were found infected naturally with a subtype of VEEV, ROCV and MAYV, respectively (Forattini et al. 1995, 1997; Travassos da Rosa et al. 1998; Mendez et al. 2001; Diaz et al. 2003; Silva et al. 2014). Synanthropic species as Ae. (Stg.) aegypti and Cx. (Mel.) ribeirensis were less plentiful. Other species found, however, did not show any association with the anthropic environment, as is the case of the species Ps. (Pso.) champerico, Ps. (Pso.) lutzii, Ps. (Pso.) amazonica, Ps. (Pso.) albigenu, can be classified as asynanthopics, because these species do not tolerate changes in the environment (Forattini et al. 1993, 1995, 1997). The females of the genus Psorophora are voracious, even when found in environments with high levels of population density showing a tendency to choose by the blood of mammals (Forattini 2002). The captured specimens of this genus Ps. (Pso.) champerico, Ps. (Pso) albigenu, Ps. (Pso.) ferox, Ps. (Pso.) lutzii and Ps. (Pso.) amazonica were observed in this study, due to the habit of this eclectic genre. Female Psorophora (Pso) ferox Von Humboldt (8.0%) and Ps. (Pso.) albigenus (4.6%) were species that were present when human exposure were performed during the collection campains. UNAV is widely distributed in South America, where infections have been detected in mosquitoes in this genre and hosted in vertebrates (Travassos da Rosa et al. 1998; Diaz et al. 2003). Although these studies only demonstrate the ability of these culicids to carry pathogens, they play a significant role in virus circulation in natural environments (Forattini 2002). These behaviors probably can be directly favored by the diversity of food sources of animals as cattle and the fauna available in the region, which covers large amounts of dense forest which is home to a variety of mammals and birds and that are used as a food source for these gnats. These aspects should be considered highly relevant to maintenance of epizootic cycles of many pathogens from view of the activity of these hematophagous organisms. Among the 6,200 anophelines captured, eight different species have been identified: An. (Nys.) darlingi (30.5%) set up as the most important malaria vector (Sinka et al. 2012), while the species: Anopheles (Nyssorhynchus) triannulatus Neiva et Pinto, Anopheles (Ano.) mattogrossensis Lutz et Neiva, Anopheles (Nyssorhynchus) argyritarsis Robineau-Desvoidy, Anopheles (Nyssorhynchus) albitarsis Lynch-Arribálzaga must be mentioned, Anopheles (Anopheles) minor Lima, Anopheles (Nyssorhynchus) benarrochi Gabaldón, Cova Garcia & Lopez and Anopheles (Nyssorhynchus) evansae Brethes together add up to 3.5% of the specimens captured. Epidemiologically, the presence of individuals of the genus Anopheles indicate this can be considered an important genera which includes many vectors species of Plasmodium that cause malaria in humans. An. (Nys.) triannulatus An. (Nys.) vestitipennis, An. (Nys.) oswaldoi, An. (Nys.). albitarsis, An. (Nys.) nuneztovari, are considered auxiliary vectors of malaria; these species can be considered the main vectors of regional or local transmission (Forattini 2002). Three species of anophelinae captured are important in the epidemiology of malaria transmission: An. darlingi is considered one of the most efficient malaria vectors in the region of the

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Maio - Agosto 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

Leal-Santos et al.(2017)

Species composition and fauna distribution of mosquitoes (Diptera: …

Americas (Forattini et al. 1993; Sinka et al. 2012); An. triannulatus considered one of the important vectors in Mato Grosso (Misawa et al. 2011) were found naturally infected with Plasmodium (Sinka et al. 2010) and is considered a vector for arboviruses as SLEV. An. rondoni and An. albitarsis must be mentioned as confirmed vectors of malaria in Brazil, Peru, Colombia and Venezuela (Sinka et al. 2012).

covers the Bolivian territory (Martinez et al. 1960) and brazilian territory. The same situation to Psorophora (Ps.) champerico (Dyar & Knab), related in Paraná state, in Brazil. Records of the distribution includes Central America and Amazon region (Reinert et al. 2005, Muller et al. 2012; Guedes & Navarro-Silva 2014). This is the first report of the species in the Cerrado, centralsouthwestern region, indicating estimation of its distribution.

In Mato Grosso, the records of species obtained by Missawa et al (2011), captured with different collection techniques, demonstrate the importance of this genre in the State, quote: An. benarrochi; An. darlingi, An. mediopunctatus, An. nigritarsis, An. oswaldoi, An. peryassui, An. rangeli, An. triannulatus. Among the anophelines captured in this study, we highlight An. darlingi (30.5%); followed by An. triannulatus (2%) and An. albitarsis (0.6%). The natural history of this subfamily of mosquitoes has received attention of researchers from various parts of the world (Sinka et al. 2010; 2012), these studies have led to the knowledge of their biological characteristics, in order to discover its vulnerabilities to more easily monitor and control their populations (Forattini 2002).

In conclusion, the study area displays a culicid-rich fauna, with species relevant to public health. Studies of the behavior of mosquitoes and insect fauna are of great epidemiological relevance, since it may provide data that will support actions to combat and control vector species by the competent organs. In accordance to technical standards of monitoring and controlling malaria in Brazil, the region of Barra do Bugres can be taken as of sporadic transmission of this pathogen. An increasing number of large epidemics involving arboviruses pathogenic for humans (for example, DENV, CHIKV and ZIKV), seasonally in the State of Mato Grosso, these findings represent more and more risk of expansion of potential infections by these pathogens. In this regard, epidemics of arboviruses infections are recorded annually in the state with high incidence.

Deane et al. (1947; 1948) and Lucena (1950) found a high degree of zoophilia related to An. albitarsis. This species presents sharp ease in performing blood repast in large animals such as cattle and horses. According to Guimarães et al. (1987) and Guimarães (1997), these researchers were able to observe a clear preference in another genre, identifying in Oc. scapularis a definite predilection for sucking large animals and this action would be influenced by the density and availability of these sources in the places, where there is the presence of these specimens. The significant presence of Oc. scapularis, species adaptable to modified environments Forattini (1986), allows the interpretation that the preservation of the area has not yet reached the climax in addition to suffer influence of anthropogenic activity mainly in its surroundings. Still, there are many reports about the presence of Oc. scapularis in wild areas also under intense anthropogenic action (Guimarães et al. 1987; Guimarães 1997; Forattini et al. 1990, 1995, 1993). Despite the existing reports on this species, there is a certain tendency of the species being in the process of adaptation to human coexistence. These claims can be confirmed, when they accounted for the collections in the area searched; where the region receives constantly cattle all over the year, which justifies the high number of An. darlingi (30.5%) and Oc. scapularis (21.7%) in the inserts to the field. We can highlight the values collected in the seasons summer, autumn, winter and spring for the most numerous species, An. darlingi (2,602, 340, 408, 2,216) and Oc. scapularis (1,422, 424, 558, 1,552) (Table 2).

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In relation to the species caught in six set sections in the area searched, the forest that were most representative were Buritis’s forest with 30.7% of individuals collected. Culicidae populations, which are located at these sections and specific areas, must be the breeding grounds and water leases of these environments, some species demonstrate ability to vary in their biology and to adapt to different environmental conditions (Table 1). The composition and species richness of Culicidae differed between study sites, probably by the conservation state of forest fragments. The presence, even if it is small; on wealth and on prevalence of wild species as representatives of tribes Sabethini (Haemagogus leucocelaenus Dyar & Shannon) and Aedini, suggests reduced anthropogenic action; on the other hand, the non-wild species dominance, especially Oc. scapularis, can indicate a high degree of environmental degradation in the place searched. Attention observed to two species of mosquitoes interesting finding, Ochlerotatus (Ochlerotatus) bejaranoi Martinez, Carcavallo & Prosen, only related in Bolivia, the Paraguai River

Preventive measures based on entomological surveillance that allow monitoring of the behavior of vectors of these tropical diseases and thus maintain the health of neighboring populations are fundamental in the State. The constant presence and abundance of An. darlingi and other species of the genus identified in this study constitutes an alert to the possibility of outbreaks of malaria in the region, since these species represents the main vector in the State and in other parts of Brazil. The richness of species involved in the transmission of emerging diseases and endemic in the area studied show and goes against the need for a permanent entomological surveillance; considering the presence of several species an issue as vectors for etiological agents. This fact requires special attention of health and sections to the need for additional studies.

ACKNOWLEDGEMENT Financial support for this study were provided by FAPEMAT Research Foundation in the State of Mato Grosso [Foundation for the Support of Science of the State of Mato Grosso].

REFERENCES Arnell, J.H., 1976. A revision of the Scapularis group of Aedes (Ochlerotatus). Mosquito studies (Diptera: Culicidae) XXXIII. Control American Entomologist Institute; 13:1-144. Belkin, A.P.G., 1967. Estudios sobre Mosquitos (Diptera: Culicidae). Ia. Um Proyecto para um estúdio sistemático de los mosquitos de Meso-America. IIa. Metodos para colecionar criar y preservar mosquitos. American Entomologist Institute, 89 p. Brasil, 2013a. Mato Grosso e Seus Municípios. Avaliable on: <http://mteseusmunicipios.com.br/NG/conteudo. php?sid=294&cid=1328>. [Acessed: February 2016]. Brasil, 2013b. Decreto no. 6321. Avaliable on: <http://www. planalto.gov.br/ccivil_03/_ato2007-2010/2007/Decreto/ D6321.htm>. [Acessed: February 2016]. Brasil - IBGE. 2010. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Avaliable on: <http://www.ibge.gov.br/home>. [Acessed: September 2016]. Calzolari, M., 2016. Mosquito-borne diseases in Europe: an emerging public health threat. Reports in Parasitology, 1-12. DOI: https://doi.org/10.2147/RIP.S56780. Cardoso, B.F., O.P. Serra, L.B.S. Heinen, N. Zuchi, V.C. Souza, F.G. Naeca, M.A.M.Santos & R.D. Slhassarenko, 2015. Detection of Oropouche virus segment S in patients and in Culex quinquefasciatus in the state of Mato Grosso, Brazil. Mem Inst Osvaldo Cruz, 110: 745-754. DOI: https://doi.org/10.1590/0074-02760150123. e-ISSN 1983-0572

Charlwood, J.D., J Lopes & P.C. Whalley, 1982. Light intensity measurement and the biting behaviour of some sylvatic mosquitoes of the Amazon basin (Diptera: Culicidae). Acta Amazônica, 12:61-64. DOI: https://doi.org/10.1590/180943921982121061. Consoli, R.A.G.B & R. Lourenço-De-Oliveira, 1994. Principais mosquitos de importância sanitária no Brasil. 2ª. Ed. Rio de Janeiro: FIOCRUZ, 228p. Cruz L.C.T.A, O.P. Serra, F. A. Leal-Santos, A.L.M. Ribeiro, R. Dezengrini Slhessarenko & M.A. Santos. 2015. Natural transovarial transmission of dengue virus 4 in Aedes aegypti from Cuiabá, State of Mato Grosso, Brazil. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical, 48: 18-25. DOI: http://doi.org/10.1590/0037-8682-0264-2014. Deane L.M, O.R., M.P. Causey & M.P. Deane, 1948. Notas sobre a distribuição e a biologia dos anofelinos das regiões Nordestina e Amazônica do Brasil. Revista de Saúde Pública. 1: 827-965. Deane, L.M., O.R. Causey, M.P. & M.P. Deane, 1947. Chave ilustrada para identificação de 35 espécies de anofelinos das regiões nordestina e amazônica do Brasil pelos caracteres da fêmea com notas sobre os transmissores de Malária (Diptera: Culicidae). Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 71: 102. Degallier, N., J.M.S. Teixeira, S.S. Soares, R.D. Pereira, S.C.F. Pinto, A.J.M. Chaib, P.F.C. Vasconcellos & E. Oliveira, 2003. Aedes albopictus may not be vector of dengue virus in human epidemics in Brazil. Revista de Saúde Pública 37: 386-387. DOI: https://doi.org/10.1590/S0034-89102003000300019. Diaz, L.A., L.I. Spinsanti, W.R. Almiron & M.S. Contingiani, 2003. UNA virus: first report of human infection in Argentina. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo, 45: 109-110. DOI: https://doi.org/10.1590/S003646652003000200012. Fernández, Z., R. Richarts, R.A. Travassos & V.T. Soccol, 2000. Identification of the encephalitis equine virus, Brazil. Revista de Saúde Pública, 34: 232-235. DOI: https://doi.org/10.1590/ S0034-89102000000300004. Ferreira, R.L.M., 1999. Densidade de oviposição, e quantificação de larvas e pupas de Mansonia Blanchard, 1901 (Diptera: Culicidae), em Eichhornia crassipes Solms. E Pistia stratiotes Linn. na Ilha da Marchantaria, Amazonia central. Acta Amazônica, 29: 123-134. DOI: https://doi.org/10.1590/180943921999291134. Figueiredo, M.L.G., 2010. Identificação de flavivirus infectando culicídeos de 1999 a 2007 no Brasil. Universidade de São Paulo. Tese. Instituto de Ciências Biomédicas – Universidade de São Paulo - São Paulo, 60 f. Forattini, O.P., A.C. Gomes, J.L.F. Santos, I. Kakitani & D. Marucci, 1990. Frequency of occurrence in the human environment dispersal of Culicidae mosquitoes in an area adjacent to a primitive Atlantic plain forest. Revista de Saúde Pública, 24: 101-107. DOI: https://doi.org/10. 1590/S003489101990000200004. Forattini, O.P., I. Kakitani & M.A.M. Sallum, 1997. Breeding places of Aedes scapularis (Diptera: Culicidae) in artificial containers. Revista de Saúde Pública, 31: 519-522. DOI: https://doi.org/10.1590/S0034-89101997000600013. Forattini, O.P., I. Kakitani, E. Massad & D. Marucci, 1995. Studies on mosquitoes (Diptera: Culicidae) and anthropic environment: Synanthropy and epidemiological vector role of Aedes scapularis in South-Eastern Brasil. Revista de Saúde Pública, 29: 199–207. DOI: https://doi.org/ 10.1590/S003489101995000300007. Forattini, O.P., I. Kakitani, E. Massad & D. Marucci, 1993. Studies on mosquitoes (Diptera: Culicidae) and antropic environment: 4-survey of resting adults and synanthropic behaviour in South-Eastern, Brazil. Revista de Saúde Pública, 27: 398-411. DOI: https://doi.org/10. 1590/S003489101993000600002. Forattini, O.P., A.C. Gomes, D. Natal & J.L.F. Santos, 1986. Observations on mosquito activity in primitive highland rain forest in the Ribeira Valley, S. Paulo, Brazil. Revista de Saúde e-ISSN 1983-0572

EntomoBrasilis 10 (2): 94-105

Pública, 20: 1-20. DOI: http://doi.org/10.1590/S003489101986000100001. Forattini, O.P., 2002. Culicidologia Médica. Identificação, Biologia e Epidemiologia. São Paulo: EDUSP. Vol. 2. 864 p. Gaffigan, T.V., R.C. Wilderson, J.E. Pecor, J.A. Stoffer & T. Anderson, 2015. Systematic Catalog of Culicidae - Walter Reed Biosystematics Unit. Available on: <http://www. mosquitocatalog.org/>. [Acessed January 2016]. Galindo, P., S. Srihongse, E. Rodaniche & M.A. Grayson. 1966. An ecological survey for arboviruses in Almirane, Panamá, 1959-1962. American Journal Tropycal and Hygiene, 15: 385400. DOI: https://doi.org/10.4269/ajtmh.1966.15.385. Guedes, M.L.P. & M.A. Navarro-Silva. 2014. Mosquito community composition in dynamic landscapes from the Atlantic Forest biome (Diptera, Culicidae). Revista Brasileira de Entomologia 58: 88-94. DOI: https://doi.org/10.1590/ S0085-56262014000100014. Guimarães, A.E., M. Arlé & R.N. Machado, 1987. Machado Mosquitoes in Serra dos Órgãos National Park, Rio de Janeiro State, Brazil. IV Feeding Preference. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 82: 277-285. DOI: https://doi.org/10.1590/ S0074-02761987000200016. Guimarães, J.H., 1997. Systematic database of Diptera of the Americas South of the United States (Family Culicidae). São Paulo: FAPESP, 286 p. Harbach, R.E & I.J. Kitching, 2016. The phylogeny of Anophelinae revisited: inferences about the origin and classification of Anopheles (Diptera: Culicidae). Zoologica Scripta, 45: 34-47. DOI: https://doi.org/10.1111/zsc.12137. Harbach, R.E., 2017. Mosquito Taxonomic Inventory. Avaliable on: <http://mosquito-taxonomic-inventory.info/sites/ mosquito-taxonomic-inventory.info/files/Valid%20 Species%20%28composi- te%20Aedes%29_1.pdf>. [Acessed: May 2017]. Heinen, L.B.S., N. Zuchi, B.F Cardoso, F.A.L. Santos, M.A.M Santos, M.L. Nogueira & R. Dezengrini-Slhessarenko, 2015a. Dengue outbreak in Mato Grosso, West-Central Brazil in 2011-2012. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo, 57: 1-8. DOI: https://doi.org/10.1590/S003646652015000600005. Heinen, L.B.S., N. Zuchi, Serra, O.P., B.F. Cardoso, B.H.F. Gondim, M.A.M. Santos, F.J.D. Souto, D.A.J. Paula, V. Dutra & R. Dezengrine-Slhassarenko, 2015b. Saint Louis Encephalitis Virus In Mato Grosso, Central-Western Brazil. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo, 57: 215-220. DOI: https://doi.org/10.1590/S0036-46652015000300006. Hutchings, R.S.G., R.W Hutchings & M.A.M. Sallum, 2010. Culicidae (Diptera, Culicomorpha) from the western Brazilian Amazon: Juami-Japurá Ecological Station. Revista Brasileira de Entomologia, 54: 687-91. DOI: https://doi.org/10.1590/ S0085-56262010000400022. John, B., 2008. Mosquito Ecology – Field Sampling Methods. 3a. Ed. Mosq. Ecol. Springer. Avaliable on: <http://www. springer.com/life+sciences/entomology/book/978-1-40206665-8>. [Acessed September 2016]. Köppen, W. & R. Geiger, 1928. Klimate der Erde. Gotha: Verlag Justus Perthes. Wall-map 150 cm x 200 cm. Laemmert, H.W & T.P. Hughes. 1947. The virus of Ilhéus encephalitis; isolation, serological specificity and transmission. Journal of Immunology, 55: 61-67. Long, K.C., A.S. Ziegler, S. Thangamani, N.L. Hausser, T.J. Kochel, S. Higgs & R.B. Tesh, 2011. Experimental transmission of Mayaro virus by Aedes aegypti. American Journal Tropical Medicine and Hygiene, 85: 750-757. DOI: https://doi. org/10.4269/ajtmh.2011.11-0359. Lucena, D.T., 1950. Hábitos domiciliares do Anopheles tarsimaculatus Goeldi, 1905. Revista Brasileira de Malariologia e Doenças Tropicais, 2: 239-260. Marcondes, C.B., J. Alencar, V.Q. Balbino & A.E. Guimarães, 2007. Description of three practical and inexpensive devices for the collection of mosquitoes and other small

103

Maio - Agosto 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

104

Species composition and fauna distribution of mosquitoes (Diptera: …

insects. Journal American Mosquito Control Association 23: 84-86. DOI: https://doi.org/10.2987/8756971x(2007)23[84:dotpai]2.0.co;2. Margalef, R., 1951. Diversidad de espécies em las comunidades naturales. Public Institute Biological Apllicance, 6: 59-72. Martinez, A., R.U. Carcavallo & A.F. Prosen, 1960. Una nueva especie de Culicidae (Diptera) de Bolivia. Buenos Aires. Faculdade de Ciências Medicas Catedra. Revista de Microbiologia y Parasitologia, 28: 125-129. Mattos, S.S. & S.H. Xavier, 1965. Distribuição geográfica dos Culicídeos do Brasil (Diptera: Culicidae). Revista Brasileira de Malariologia e Doenças Tropicais, 17: 269-291. Mendez, W., J. Liria, J.C. Navarro, C.Z. Garcia, J.E. Freier, R. Salas, S.C. Weaver & R. Barrera, 2001. Spatial dispersion of adult mosquitoes (Diptera: Culicidae) in a sylvatic focus of Venezuelan equine encephalitis virus. Journal of Medical Entomology, 38, 813-821. DOI: https://doi.org/10.1603/0022-2585-38.6.813. Missawa, N.A., A.L.M. Ribeiro, G.B.M.L. Maciel & P. Zeilhofer, 2011. Comparison of capture methods for the diagnosis of adult anopheline populations from State of Mato Grosso, Brazil. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 44: 555-560. DOI: https://doi.org/10.1590/ S003786822011005000053. Mitchell, C.J. & O.P. Forattini, 1984. Experimental transmission of Rocio encephalitis virus by Aedes scapularis (Diptera: Culicidae) from the epidemic zone in Brazil. Journal of Medicine and Entomology; 21: 34-37. DOI: https://doi.org/10.1093/jmedent/21.1.34. Mitchell, C.J., T.P. Monath, M.S. Sabattini, C.B. Croop, J.F. Daffner, C.H. Calisher, D.L. Jakob & H.A.Christensen, 1985. Arbovirus investigations in Argentina 1927-1980. II. Arthropod collections and virus isolation from Argentine mosquitoes. American Journal Tropical Medicine and Hygiene, 34: 945-955. DOI: https://doi.org/10.4269/ ajtmh.1985.34.945. Mitchell, C.J., O.P. Forattini & B.R. Miller, 1986. Vector competence experiments with Rocio virus and three mosquito species from the epidemic zone in Brazil. Revista de Saúde Pública 20: 171-177. DOI: https://doi.org/10.1590/S003489101986000300001. Muller, G.A., A.C. Dalla Bona, C.B. Marcondes & M.A. NavarroSilva, 2012. Crepuscular activity of culicids (Diptera, Culicidae) in the peridomicile and in the remaining riparian forest in Tibagi river, State of Paraná, Brazil. Revista Brasileira de Entomologia, 56: 111-114. DOI: https://doi.org/10.1590/ S0085-56262012005000006. Nielsen, L.T., 1980. The current Status of Mosquito Systematics. Mosquito Systematic, 12: 1-6. Orlandin, E., E.B. Santo, M. Piovesan, M.A. Faretto, A.H. Schneeberger, V.O. Souza, G.A. Muller & G. Wagner, 2016. Mosquitoes (Diptera: Culicidae) from crepuscular period in an Atlantic Forest area in Southern Brazil. Brazilian Journal of Biology, 77: 60-67. DOI: https://doi.org/10.1590/15196984.09815. Pauvolid-Corrêa, A., J.L. Kenney, D. Couto-Lima, Z.M.S. Campos, H.G. Schatzmayr, R.M.R. Nogueira, A.C. Brault & N. Komar, 2013. Ilheus virus isolation in the Pantanal, westcentral Brazil. PLoS Negligent Tropical Disease, 7: e2318. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0002318. Rafael, J.A., G.A.R. Melo, C.J.B. Carvalho, S.A. Casari & R. Constantino. 2012. Insetos do Brasil: Diversidade e Taxonomia. 1ª. Ed. Ribeirão Preto. Holos, 810 p. Rajendran, R. & R.S. Prasad, 1992. Influence of mite infestation on the longevity and fecundity of the mosquito Mansonia uniformis (Diptera: Insecta) under laboratory conditions. Journal of Bioscience, 17: 35-40. DOI: https://doi.org/10.1007/bf02716771. Reinert, J.F., R.E. Harbach & M.A.M. Sallum, 2005. Checklist of aedine mosquito species (Diptera, Culicidae, Aedini) occurring in Middle and South America (south of the United

Leal-Santos et al.(2017)

States) reflecting current generic and subgeneric status. Revista Brasileira de Entomologia, 49: 249-252. DOI: https://doi.org/10.1590/S0085-56262005000200009. Reinert, J.F., 2000. New classification for the composite genus Aedes (Diptera: Culicidae: Aedini), elevation of subgenus Ochlerotatus to generic rank, reclassification of the other subgenera, and notes on certain subgenera and species. Journal American Mosquito Control Association, 16: 175188. Reinert, J.F., 2001. Revised list of abbreviations for genera and subgenera of Culicidae (Diptera) and notes on generic and subgeneric changes. Journal American Mosquito Control Association, 17: 51-55. Rueda, L.M., 2008. Global diversity of mosquitoes (Insecta: Diptera: Culicidae) in freshwater. Hydrobiologia, 595: 477487. DOI: https://doi.org/10.1007/978-1-4020-8259-7_48. Sabattini, M.S., G. Aviles & T.P. Monath, 1998. Historical, epidemiological and ecological aspects of arbovirus in Argentina: Flaviviridae, Bunyaviridae and Rhabdoviridae. An Overview Arbovirology in Brazil Neighboring Countries. p. 113-34. Sano, S.M. & S.P. Almeida, 1998. Cerrado: Ambiente e Flora. 1ª. Ed. Planaltina: EMBRAPA. 556 p. Santos, J.M.M.D, E.P.B. Contel & W.E. Kerr. 1981. Biologia de Anofelinos Amazônicos. I. Ciclo Biologico, Postura e Estadios Larvais de Anopheles darlingi Root 1926 (Diptera: Culicidae) da Rodovia Manaus - Boa Vista. Acta Amazonica, 11: 789-797. DOI: https://doi.org/10.1590/1809-43921981114789. Schatzmayr, H.G., 2001. Viroses emergentes e reemergentes. Cadernos de Saúde Pública 17: 209-213. DOI: https://doi.org/10.1590/s0102-311x2001000700031. Segura, M.N.O. & F.C. Castro, 2007. Atlas de Culicídeos na Amazônia Brasileira. Belém: Instituto Evandro Chagas, 77 p. Serra, O.P., B.F. Cardoso, A.L.M. Ribeiro, F.A. Leal-Santos & R. Dezengrini-Slhessarenko, 2016. Mayaro virus and dengue virus 1 and 4 natural infection in culicids from Cuiabá, state of Mato Grosso, Brazil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 111: 20-29. DOI: https://doi.org/10.1590/0074-02760150270. Service, M.W., 1993. Mosquito Ecology: Field Sampling Methods, 2nd ed. Elsevier Applied Science Publishers Ltd, London. 583 p. Shannon, C.E., 1948. The Mathematical theory of communication. The Bell System Technical Journal, 27: 379-423. Silva, J.R., M.F. Romeiro, W.M. Souza, T.D. Munhoz, G.P. Borges, A.O. Soares, C.H. Campos, R.Z. Machado, M.L. Silva, J.L. Faria, J.H. Chávez & L.T. Figueiredo, 2014. A Saint Louis encephalitis and Rocio virus sero survey in Brazilian horses. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical, 47: 414417. DOI: https://doi.org/10.1590/0037-8682-0117-2014. Simpson, E.H., 1949. Measurement of diversity. Nature, 163: 688. DOI: https://doi.org/10.1038/163688a0. Sinka, M.E., M.J. Bangs, S. Manguin, Y. Rubio-Palis, T. Chareonviriyaphap, M. Coetzee, C.M. Mbogo, J.Hemingway, A.P. Patil, W.H. Temperley, P.W. Gething, C.W. Kabaria, T.R. Burkot, R.E. Harbach & S.I Hay, 2012. A global map of dominant malaria vectors. Parasit Vectors, 5: 69. DOI: https://doi.org/10.1186/1756-3305-5-69. Sinka, M.E., Y. Rubio-Palis, S. Manguin, A.P. Patil, W.H. Temperley, P.W. Gething, T. Van Boeckel, C.W. Kabaria, R.E. Harbach & S.I. Hay, 2010. The dominant Anopheles vectors of human malaria in the Americas: occurrence data, distribution maps and bionomic précis. Parasites and Vectors 4: 210. DOI: https://doi.org/10.1186/1756-3305-5-69. Tadei, W.P. & Thatcher, B.D., 2000. Malaria vectors in the Brazilian amazon: Anopheles of the subgenus Nyssorhynchus. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo, 42: 87-94. DOI: https://doi.org/10.1590/s003646652000000200005. Tadei, W.P., B.D. Thatcher, J.M. Santos, V.M. Scarpassa, I.B. Rodrigues & M.S. Rafael, 1998. Ecologic observations on anopheline vectors of malaria in the Brazilian Amazon. e-ISSN 1983-0572

Maio - Agosto 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

American Journal Tropical Medicine and Hygiene, 59: 325335. DOI: https://doi.org/10.4269/ajtmh.1998.59.325. Travassos Da Rosa, A.P., M.J. Turell, D.M. Watts, A.M. Powers, P.F. Vasconcelos, J.W. Jones, T.A. Klein, D.J. Dohm, R.E. Shope, N. Degallier, V.L. Popov, K.L. Russell, S.C. Weaver, H. Guzman, C. Calampa, A.C. Brault & A.P. Lemon, R.B. Tesh, 2001. Trocara virus: a newly recognized Alphavirus (Togaviridae) isolated from mosquitoes in the amazon basin. American Journal Tropical Medicine and Hygiene, 64: 93-97. DOI: https://doi.org/10.4269/ajtmh.2001.64.93. Travassos Da Rosa, J.F.S., A.P.A. Travassos Da Rosa, P.F.C. Vasconcelos, F.P. Pinheiro, S.G. Rodrigues, E.S. Travassos Da Rosa, L.B. Dias & A.C.R. Cruz, 1998. Arboviruses isolated in the Evandro Chagas Institute, including some described for the first time in the Brazilian Amazon Region, their know hosts and their pathology for man. Instituto Evandro Chagas, Belém, p. 19-31. Turell, M.J., M.L. O’guinn, J.W. Jones, M.R. Sardelis, D.J. Dohm, D.M. Watts, R. Fernandez, A. Travassos da Rosa, H. Guzman, R. Tesh, C.A. Rossi, G.V. Ludwig, J.A. Mangiafico, J. Kondig, L.P. Wasieloski, J. Pecor & M. Zyzak, G. Schoeler, C.N. Mores, C. Calampa, J.S. Lee & T. A. Klein, 2005. Isolation of Viruses from Mosquitoes (Diptera: Culicidae) Collected in the Amazon Basin Region of Peru. Journal Medical and Entomology, 42: 891-898. DOI: https://doi.org/10.1603/0022-2585(2005)04 2[0891:iovfmd]2.0.co;2. Vasconcelos, P.F. & T.P. Monath, 2016. Yellow Fever Remains a Potential Threat to Public Health. Vector-Borne and Zoological Diseases, 16: 566-67. DOI: https://doi.org/10.1089/ vbz.2016.2031. Vasconcelos, P.F.C., J.F.S. Travassos & S.G. Rodrigues, 1998. Arboviruses pathogenic for man in Brazil, p. 72-99. In: Travassos da Rosa, A.P.A., P.F.C. Vasconcelos & J.F.S. Travassos da Rosa (Eds.). An Overview Arbovirology in Brazil Neighboring Countries. Belém: Instituto Evandro Chagas.

EntomoBrasilis 10 (2): 94-105

Wilkerson, R.C., Y.M. Linton, D.M. Fonseca, T.R. Schults, D.C. Price & D.A. Strickman, 2015. Making Mosquito Taxonomy Useful: A Stable Classification of Tribe Aedini that Balances Utility with Current Knowledge of Evolutionary Relationships. PLOS ONE, 10: e0133602. DOI: https://doi.org/10.1371/ journal.pone.0133602. Xavier, S.H. & S.S. Mattos, 1970. Distribuição geográfica dos culicíneos no Brasil (Diptera, Culicidae). II Estado de Mato Grosso. Revista Brasileira de Malariologia e Doenças Tropicais 22: 441-460. Zavortink, T.J., 1927. Mosquito Studies (Diptera: Culicidae) XXVIII. The New World species formerly placed in Aedes (Finlaya). American Entomology Institute 8: 206. Zuchi, N., L.B.S. Heinen, M.A.M. Santos, F.C. Pereira & R. Dezengrini-Slhessarenko, 2014. Molecular detection of Mayaro virus during a dengue outbreak in the state of Mato Grosso, central-west Brazil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 109: 820-823. DOI: https://doi.org/10. 1590/00740276140108. Zuluaga, W.A., Y.L. López, L. Osorio, L.F. Slazar, M.C. González, C.M. Ríos, M.I. Wolff & J.P. Escobar, 2012. Vigilancia entomológica de insectos de importancia en salud pública durante la construcción de los proyectos hidroeléctricos Porce II y Porce III, Antioquia, Colombia, 1990-2009. Biomédica, 32. DOI: https://doi.org/10.7705/biomedica.v32i3.668.

**********

Suggestion citation:

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Leal-Santos, F.A., A.C.M. Jacobina, M.M.Oliveira, M.B. Arruda Santana, O.P. Serra, A.V. Gonçalves, A.R.S. Garcêz, S.F. Thies, R.D. Slhessarenko, E.S.O. Dantas & D.P. Leite-Jr, 2017. Species composition and fauna distribution of mosquitoes (Diptera: Culicidae) and its importance for vectorborne diseases in a rural area of Central Western - Mato Grosso, Brazil. EntomoBrasilis, 10 (2): 94-105. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.687

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.697 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

General Entomology/Entomologia Geral

Potencial inseticida de plantas medicinais encontradas na Amazônia Central contra o pulgão-da-couve Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae) Thamiris Sousa de Alencar Silva¹, Juliana Erica Cirino Nascimento¹, Mariana Vieira Porsani², Leandro Lacerda Giacomin¹, Alex Sandro Poltronieri², Maria Aparecida Cassilha Zawadneak², Ida Chapaval Pimentel² & Leopoldo Clemente Baratto³ 1. Universidade Federal do Oeste do Pará. 2. Universidade Federal do Paraná. 3. Universidade Federal do Rio de Janeiro.

EntomoBrasilis 10 (2): 106-111 (2017) Resumo. O presente trabalho objetivou avaliar o potencial inseticida e a ação repelente sobre o pulgão-da-couve [Brevicoryne brassicae (L.)] de extratos de cinco espécies de plantas ocorrentes e cultivadas na Amazônia Central: Crescentia cujete L., Himatanthus articulatus (Vahl) Woodson, Syzygium malaccense (L.) Merr. & L.M. Perry, Schnella sp. e Protium sp. Os extratos foram utilizados na concentração de 10% e o inseticida botânico a base de azadiractina (Azamax®) foi usado como controle. Para avaliação inseticida, discos de folhas de couve-manteiga com 3,5 cm de diâmetro foram individualizados em placas de Petri (6 cm ø) e infestados com 10 ninfas de B. brassicae (até 48 h de idade). 1,0 mL de cada um dos tratamentos foi pulverizado sobre os discos e após 24 h foi avaliada a mortandade. Para avaliação da repelência, discos foliares (3,5 cm ø) foram divididos em duas partes: 1,0 mL de cada tratamento foi pulverizado em uma das metades do disco, na mesma concentração empregada para avaliação da atividade inseticida. Uma hora após a pulverização, cinco adultos de B. brassicae foram transferidos para o centro do disco e após 24 h foi avaliado o número de adultos sobre a área tratada e não tratada do disco foliar. O resultados foram submetidos a teste de normalidade e análise de variância (ANOVA). O contato direto e residual dos extratos de C. cujete, H. articulatus e Schnella sp. causaram uma mortalidade de ninfas entre 97,6 e 100%, resultados esses mais expressivos que S. malaccense (54,6%) e Azamax® (35,1%). Não foi detectada ação repelente dos extratos sobre B. brassicae. Palavras-chave: Atividade inseticida; Brassica oleracea; Crescentia cujete; Himatanthus articulatus; Schnella sp.

Insecticidal potential of medicinal plants found in Central Amazon region against cabbage aphid Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae) Abstract. The present work aimed to evaluate the insecticidal potential of five plant native or widely cultivated species of Central Amazon, Brazil - Crescentia cujete L., Himatanthus articulatus (Vahl) Woodson, Syzygium malaccense (L.) Merr. & L.M. Perry, Schnella sp. and Protium sp. - against cabbage aphid [Brevicoryne brassicae (L.)]. The extracts were used at a concentration of 10% and the botanical insecticide based on azadirachtin (Azamax®) was used as control. For insecticide evaluation, discs of kale leaves with 3.5 cm diameter were individualized in Petri dishes (6 cm ø) and infested with 10 nymphs of B. brassicae (up to 48 h old). 1.0 mL of each treatment was sprayed over the discs and after 24 h the mortality was evaluated. For repellence test, discs of kale leaves (3.5 cm ø) were divided into 2 parts: 1.0 mL of each treatment was sprayed over a half of the disc, in the same concentrations used for insecticide activity. One hour later, 5 adults of B. brassicae were transferred to the center of the leaf disc and after 24 h the number of adults over the treated and non treatd area of the kale disc was measured. The results were submitted to normality test and analysis of variance (ANOVA). The direct and residual contact of the extracts of C. cujete, H. articulatus and Schnella sp. caused a mortality of nimphs between 97.6 and 100%. These results were more expressive than S. malaccense (54.6%) and Azamax® (35.1%). None repellent action caused by the extracts over B. brassicae was detected. Keywords: Brassica oleracea; Crescentia cujete; Himatanthus articulatus; insecticide activity; Schnella sp.

A couve-manteiga (Brassica oleracea L. var. viridis L., Brassicaceae) é uma das hortaliças mais consumidas no Brasil, representando uma importante fonte de renda para agricultores (Novo et al. 2010). No entanto, uma problemática envolvendo o cultivo da couve-manteiga é o afídeo Brevicoryne brassicae (Hemiptera: Aphididae), uma das principais pragas da cultura, provocando danos diretos pela injeção de toxinas e sucção contínua de seiva, o que afeta o desenvolvimento e comercialização da planta, devido à presença

de folhas totalmente engruvinhadas (Pontoppidan et al. 2003; Ma et al. 2010; Opfer & McGrath 2013; Griffin & Williamson 2015). Nesse contexto, a fim de reduzir os danos causados por B. brassicae, são utilizados inseticidas químicos de amplo espectro de ação como piretroides, organofosforados e neonicotinoides (AGROFIT 2017). As pulverizações com inseticidas de amplo espectro para o controle de B. brassicae são realizadas de modo intensivo (Filgueira 2008). Entretanto, o elevado uso destes inseticidas

Edited by:



Anderson Gonçalves da Silva

Leopoldo Clemente Baratto  leopoldo.ufrj@gmail.com  http://orcid.org/0000-0001-5448-2314

Article History: Received: 31.v.2017 Accepted: 01.vii.2017

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Potencial inseticida de plantas medicinais encontradas na Amazônia…

tem colocado a couve entre os produtos agrícolas com maior residual de pesticida (ANVISA 2016). Além disso, ocorre a contaminação ambiental e humana, a eliminação de insetos benéficos e a seleção de insetos resistentes (Ahamad & Aslam 2005; Ahamad & Akhatar 2013). Neste cenário, o implemento de estratégias de controle menos agressivas como a utilização de extratos vegetais com potencial inseticida é uma alternativa ao uso de inseticidas químicos para controle de B. brassicae. Entre as vantagens do emprego de extratos vegetais no controle de insetos estão o curto período residual, baixa toxicidade, baixo custo e disponibilidade (podem ser preparados com material vegetal presente na propriedade quando os metabólitos são solúveis em água) e rápida ação sobre organismos-alvo (Buss & Park-Brown 2002, Kathrina & Antonio 2004; Wiesbrook 2004). Além da ação inseticida, metabólitos secundários vegetais podem exercer ação repelente, deterrente alimentar e de oviposição, inibidores de crescimento e esterilizantes (Saxena 1989). Outra vantagem a qual pode-se citar tratando-se de Brasil, é o fato deste ser o país detentor da maior diversidade vegetal do planeta (BFG 2015), com um grande potencial para descoberta e produção de substâncias ativas (Fazolin et al. 2007). A floresta Amazônica por sua vez, com porção considerável em território nacional, se destaca pela infinidade de produtos naturais, possuindo, portanto, várias possibilidades para exploração comercial de produtos para distintas finalidades, como por exemplo, para os setores agropecuário e farmacêutico. Estudos apontam a contribuição da utilização sustentável de produtos florestais não madeireiros da Amazônia na preservação das comunidades locais e ambientais, além de agregar valores aos produtos (Barata 2005). Desta forma, a mercantilização da biodiversidade amazônica não provém somente do forte crescimento do consumo de fármacos, extratos e cosméticos. Sua importância reside também na riqueza que alimenta o avanço científico (Rede de Inovação da Biodiversidade da Amazônia 2006). A identificação de plantas com este potencial de uso e de seus compostos vem recebendo atenção especial nos últimos anos (Sanchez-Bayo et al. 2013), pois produtos originados do metabolismo secundário de plantas são considerados promissores no manejo de insetos praga (Sâmia et al. 2016). Entretanto, pesquisas por substâncias ativas com potencial inseticida ainda são incipientes no Brasil (Alecio et al. 2010). Portanto, este trabalho teve por objetivo avaliar o potencial inseticida de extratos de cinco espécies vegetais, encontradas em estado nativo ou amplamente cultivadas no norte do Brasil, para o controle de B. brassicae.

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Material e métodos Seleção e coleta do material botânico. Para a seleção do material botânico a ser testado foram considerados dois critérios principais: informações prévias sobre um possível potencial inseticida e disponibilidade na região de estudo (o município de Santarém, Pará, e municípios vizinhos, área de atuação direta da Universidade Federal do Oeste do Pará). Estudos prévios vinham sendo conduzidos pelo grupo de pesquisa que conduziu este estudo e apontaram algumas espécies nativas, subespontâneas ou cultivadas comuns da região com potencial antioxidante, anti-Helicobacter pylori e antiurease. Assim, material botânico foi coletado na região de Santarém, contemplando as seguintes espécies, que atendiam aos critérios apresentados (nomes vulgares segundo a Flora do Brasil 2020; http://floradobrasil. jbrj.gov.br): folhas de Crescentia cujete L., Bignoniaceae (cuieira ou árvore-de-cuia); Himatanthus articulatus (Vahl) Woodson, Apocynaceae (sucuuba); Syzygium malaccense (L.) Merr. & L.M. Perry, Myrtaceae (jambo-vermelho); e Schnella sp., Fabaceae (cipó pata-de-vaca). A resina de breu branco (Protium sp., Burseraceae) também foi selecionada como material botânico que atendia aos critérios, sendo adquirida no Mercadão

Silva et al. (2017)

2000, tradicional feira de ervas no município de Santarém. Todas as espécies vegetais foram devidamente identificadas e materiais testemunho foram depositados no Herbário HSTM da Universidade Federal do Oeste do Pará, na forma de exsicatas, com exceção do breu-branco (dados disponíveis para consulta em http://hstm.jbrj.gov.br). Os números de tombo dos materiais testemunho depositados no HSTM são: 000600 (C. cujete), 000601 (H. articulatus), 000019 (S. malaccense), e 004652 (Schnella sp.). Preparo dos extratos vegetais. O material vegetal foi seco em estufa a 40 ºC, posteriormente fragmentado e macerado em álcool etílico absoluto durante sete dias, a temperatura ambiente, com agitação ocasional, ao abrigo da luz. Os extratos foram filtrados e evaporados em rotaevaporador até a secura. Estabelecimento e manutenção da criação de B. brassicae. A criação de B. brassicae foi estabelecida por meio de afídeos coletados em plantas da família Brassicaceae de áreas produtoras de hortaliças na região metropolitana de Curitiba, Paraná. Os insetos foram transportados ao laboratório, triados para eliminação de indivíduos parasitados por inimigos naturais e transferidos para couve-manteiga (Brassica oleracea var. viridis) cultivadas em vasos e mantidas em gaiolas em casa de vegetação (Stein & Teixeira 2010). Seleção dos extratos com atividade inseticida. Para avaliar a ação inseticida e repelente sobre B. brassicae, os extratos foram utilizados na concentração de 10%. Destaca-se que concentrações elevadas, como as utilizadas neste trabalho, são utilizadas para se detectar eventuais atividades inseticidas dos extratos (Marcomini et al. 2009). Para a solubilização dos extratos foi utilizado água destilada + dimetilsulfóxido (DMSO) na concentração de 1% (Broglio-Micheletti et al. 2009). Além dos extratos, foi utilizado o inseticida botânico a base de azadiractina Azamax®, 12 g de ingrediente ativo por litro de produto comercial. A concentração empregada foi de 300 mL/100 L de água, recomendada para controle de B. brassicae (AGROFIT 2017). Avaliação da atividade inseticida. Discos com 3,5 cm de diâmetro foram confeccionados a partir de folhas de couvemanteiga cultivadas em casa de vegetação. Os discos foram individualizados em placas de Petri (6 cm ø) sobre uma camada de água/ágar (2%), sendo posteriormente feita uma borda com cola entomológica (Tanglefoot®) para confinamento dos insetos. Para obtenção de ninfas, adultos foram transferidos para discos foliares (5 cm ø) e após 24 h foram retirados, mantendo-se as ninfas, utilizadas nos bioensaios. Cada disco foi infestado com 10 ninfas de B. brassicae com até 48 h de idade. Os discos com as ninfas foram pulverizados por um micro-atomizador, modelo VL, acoplado a um compressor de ar, regulado a 15 libras.pol². Em cada pulverização foi empregado 1,0 mL de cada um dos tratamentos. Após a pulverização, as placas foram vedadas com plástico PVC perfurado com um alfinete, virados com a abertura para baixo e mantidas em condições controladas (25º ± 1ºC; UR: 70% e fotofase de 12 h). A mortalidade foi avaliada após 24 h da pulverização. Os afídeos foram estimulados pelo toque de um pincel de cerdas finas e aqueles que não responderam ao estímulo foram considerados mortos. O delineamento empregado foi o inteiramente casualizado. Além dos extratos, foram empregados dois controles formados por água destilada e o inseticida Azamax®. Para cada tratamento foram realizadas seis repetições, sendo cada repetição formada por uma placa com dez insetos. Avaliação da repelência sobre adultos. A ação repelente foi avaliada empregando-se os extratos de C. cujete, Schnella sp. e-ISSN 1983-0572

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e H. articulatus, por que causaram 100% de mortalidade após 24 h de exposição. O emprego destes três extratos esteve associado à obtenção de informações que auxiliassem a seleção de um único extrato para estudos futuros. Além dos extratos foi utilizado o inseticida Azamax®. A metodologia utilizada para avaliar a ação repelente foi adaptada de Teodoro et al. (2009). Para isso, discos foliares (5 cm ø) confeccionados a partir de folhas de couvemanteiga, tiveram metade de sua área abaxial coberta por PVC e foram pulverizados com 1,0 mL de cada um dos tratamentos, conforme descrito anteriormente. Após a pulverização os discos foram mantidos em ambiente ventilado por 1 h até a secagem do resíduo sobre a superfície foliar e posteriormente o PVC foi retirado. Cada disco foi individualizado em placas de Petri contendo uma camada de água/ágar (2%). No centro do disco foi colocado um disco de papel filtro (1 cm ø) e sobre ele foram transferidos cinco adultos de B. brassicae com até 24 h de idade. Posteriormente as placas foram fechadas com PVC perfurado e mantidas a 25º ± 1 ºC; UR: 70% e fotofase de 12 h. O delineamento empregado foi o inteiramente casualizado com quatro tratamentos (três extratos com maior atividade inseticida e Azamax®). Para cada tratamento foram realizadas cinco repetições, sendo cada repetição formada por uma placa de Petri com cinco adultos de B. brassicae. As avaliações foram realizadas após 24 h da inoculação dos insetos. Foi avaliado o número de insetos presentes nas áreas tratadas e não tratadas de cada disco (Andrade et al. 2013). A repelência foi calculada pela fórmula: PR = [(NC-NT)/(NC+NT) x 100], onde: PR = Percentual médio de repelência, NC = Média de insetos na testemunha e NT = Média de insetos no tratamento (Obeng-Ofori 1995). Análises. A mortalidade causada pelos tratamentos durante a avaliação da atividade inseticida foi corrigida (Abbott 1925) e juntamente com os dados de repelência foram submetidos a teste de normalidade (Shapiro & Wilk 1965) e então a análise de variância (ANOVA). Sendo verificada a normalidade, a diferença entre as médias de mortalidade foi verificada através do teste de Tukey (p < 0,05) e os dados de repelência foram submetidos ao teste t de Student para amostras pareadas (Pimentel-Gomes & Garcia 2002). O programa utilizado para realização das análises foi o Assistat (Versão 7.7) (Silva & Azevedo 2016).

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Resultados Seleção dos extratos. Os extratos causaram uma mortalidade diferenciada sobre ninfas de 2º ínstar de B. brassicae após 24 h de exposição (F = 22.0864; g. l. = 6, 28; p < 0,0001). Os extratos de C. cujete, H. articulatus e Schnella sp. promoveram uma mortalidade de ninfas entre 97,6 e 100% (Figura 1). A mortalidade observada para este grupo foi ≈ 56% superior à verificada para S. malaccense (54,6%) e Azamax® (35,1%) (Figura 1). O extrato de resina de breu-branco causou a menor mortalidade entre os tratamentos (15,9%), não se diferenciando do controle, onde foi pulverizado água destilada esterilizada + DMSO (19,0%) (Figura 1). Repelência. Não houve ação repelente para os extratos de C. cujete, Schnella sp., H. articulatus e Azamax® (Tabela 1). Os extratos de Schnella sp. e H. articulatus apresentaram índices de repelência zero não ocorrendo diferenças no número de insetos presentes nas áreas tratadas e não tratadas por Schnella sp. (t = 0,9454; g. l. = 1, 8; p = 0,3592) e H. articulatus (t = 0,9454; g. l. = 1, 8; p = 0,3592) (Tabela 1). Do mesmo modo, Azamax® não apresentou repelência e diferenças significativas entre o número de insetos nas áreas com ou sem resíduo (t = 0,1176; g. l. = 1, 8; p = 0,0473). Apesar do extrato de C. cujete ter apresentado ≈ 50% mais insetos na área tratada, não se diferenciou de modo significativo com a área não tratada (t = 2,8520; g. l. = 1, 8; p = 0,1296). Esse comportamento dos afídeos de permanecerem na área tratada causou um índice de repelência negativo, indicando que para este extrato a avaliação de repelência não se adequou ao modelo de Obeng-Ofori (1995).

Discussão Os extratos de C. cujete, H. articulatus, Schnella sp. e S. malaccense mostraram-se promissores no controle de B. brassicae, causando uma mortalidade superior a 50%. Segundo Silva et al. (2005) plantas com potencial para o desenvolvimento de bioinseticidas devem causar uma mortalidade superior a 40%.

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A mortalidade de 100% causada por C. cujete sobre ninfas de B. brassicae evidencia o potencial inseticida dos metabólitos secundários dessa espécie. Neste contexto, plantas do mesmo

Figura 1. Mortalidade média corrigida (±EPM) de ninfas de 2º ínstar de Brevicoryne brassicae expostos por 24 h a diferentes extratos botânicos e Azamax®.

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Silva et al. (2017)

Potencial inseticida de plantas medicinais encontradas na Amazônia… Tabela 1. Percentual de repelência de diferentes extratos e Azamax® sobre adultos de Brevicoryne brassicae.

Tratamentos

Repelência (%)

% de insetos Área não tratada

Área tratada

Azamax®

50,1

49,9*

C. cujete

33,3

66,7*

Schnella sp.

50,0

50,0*

H. articulatus

50,0

50,0*

Não significativo pelo teste t (p < 0,05)

gênero, como Crescentia alata Kunth, causaram efeitos letais e subletais em Spodoptera frugiperda (Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) (Valladares-Cisneros et al. 2014). O efeito tóxico de C. alata sobre S. frugiperda pode estar associado a ação inseticida da substância ningpogenina (Hix et al. 2008), sendo um dos principais metabólitos produzidos por C. cujete (Kaneko et al. 1997). Este trabalho reporta pela primeira vez a toxicidade de C. cujete a insetos.

destas espécies vegetais. Os dados obtidos neste trabalho agregam conhecimento e ressaltam a importância sobre o estudo dos recursos naturais da Amazônia. A busca por inseticidas que ofereçam maior segurança, seletividade a insetos pragas, biodegradabilidade e baixo impacto ambiental, são essenciais para uma agricultura sustentável.

Já o gênero Himatanthus possui poucos estudos que identifiquem seus metabólitos secundários e potencial biológico (Luz et al. 2014). Entretanto, trabalhos indicam a presença de metabólitos com propriedades inseticidas e acaricidas, como flavonoides, taninos, esteroides, triterpenos e alcaloides (Rodrigues et al. 2010; Luz et al. 2014; Sprenger et al. 2016). Flavonoides e taninos são metabólitos secundários com atividade inseticida, conferindo à planta proteção contra a herbivoria (Schaller 2008). Os esteroides apresentam ação tóxica e deterrente contra insetos (Taiz & Zeiger 1998). Já os triterpenos têm eficiente atividade inseticida, sendo os limonoides os representantes mais estudados, ocorrendo normalmente em plantas que não são atacadas por insetos (Viegas Jr. 2003). Os alcaloides são tóxicos qualitativos, agindo em pequenas quantidades (Cavalcante et al. 2006), sendo altamente tóxicos a insetos (Mello & Silva Filho 2002).

Abbott, W.S., 1925. A method of computing the effectiveness of an insecticide. Journal of Economic Entomology, 18: 265266. DOI: https://doi.org/10.1093/jee/18.2.265a. Affonso, R.S., M.N. Rennó, G.B.C.A. Slana & T.C.C. Franca, 2012. Aspectos Químicos e Biológicos de óleos essenciais de cravo da índia. Revista Virtual de Química, 4: 146-161. DOI: https://doi.org/10.5935/1984-6835.20120012. AGROFIT, 2017. Inseticidas registrados para controle de Brevicoryne brassicae na cultura da couve. Disponível em: <http://agrofit. agricultura.gov.br/agrofit_cons/principal_agrofit_cons>. [Acesso em: 22.i.2017]. Ahamad, M. & M. Aslam, 2005. Resistance of Cabbage Aphid, Brevicoryne brassicae (Linnaeus) to Endosulfan, Organophosphates and Synthetic Pyretroids. Pakistan Journal of Zoology, 37: 293-295. Ahamad, M. & S. Akhatar, 2013. Development of insecticide resistance in field populations of Brevicoryne brassicae (Hemiptera: Aphididae) in Pakistan. Journal Economic Entomology, 106: 954-958. DOI: https://doi.org/10.1603/EC12233. Alecio, M.R., M. Fazolin, R.A.C. Netto, V. Catani, J.L.V. Estrela, Z.B. Alves, R.S. Correa, R.C. Andrade Neto & A.D. Gonzaga, 2010. Ação inseticida do extrato de Derris amazonica Killip para Certoma arcuatus Oliver (Coleoptera: Chrysomelidae). Acta Amazonica, 40: 719-729. DOI: https://doi.org/10.1590/S0044-59672010000400012. Andrade, L.H., J.V. de Oliveira, I.M.M. Lima, M.F. Santana & M.O. Breda, 2013. Efeito repelente de azadiractina e óleos essenciais sobre Aphis gossypii Glove (Hemiptera: Aphididae) em algodoeiro. Revista Ciência Agronômica, 44: 628-634. DOI: https://doi.org/10.1590/S1806-66902013000300027. ANVISA, 2016. Programa de Análise de Resíduos em Alimentos – PARA. Relatório das amostras monitoradas no período de 2013 a 2015. Disponível em: <http://portal.anvisa.gov.br/ documents/111215/0/Relat%C3%B3rio+PARA+2013-2015_ VERS%C3%83O-FINAL.pdf/494cd7c5-5408-4e6a-b0e55098cbf759f8>. [Acesso em: 23.i.2017]. Barata, G., 2005. Sobram razões para transformar biodiversidade em produtos. Inovação Uniemp, 64: 38-39. BFG – The Brazil Flora Group, 2015. Growing Knowledge: An overview of seed plant diversity in Brazil. Rodriguésia, 64: 1085-1113. DOI: https://doi.org/10.1590/2175-7860201566411. Broglio-Micheletti, S.M.F., E.C.N. Valente, L.A. de Souza, N.S. Dias & A.M.N. Araújo, 2009. Extratos de plantas no controle de Rhipicephalus (Boophilus) microplus (Canestrini, 1887) (Acari: Ixodidae) em laboratório. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária, 18: 44-48. DOI: https://doi.org/10.4322/rbpv.01804008.

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Outro gênero avaliado foi Schnella, o qual é um gênero neotropical que acomoda todas as espécies trepadeiras (lianas) que contêm gavinhas, classificadas antigamente no gênero Bauhinia L. (Trethowan et al. 2015). O extrato de Schnella sp. (ex-Bauhinia) provocou 100% de mortalidade de ninfas de 2º ínstar de B. brassicae. Essa ação inseticida pode ser atribuída a produção de lectinas (proteínas) produzidas por plantas e utilizadas em sua defesa contra herbívoros (Lerner & Raikhel 1992; Peumans & Van Damme 1995). Deste modo, a mortalidade de B. brassicae, verificada neste trabalho, pode ser atribuída a estes metabólitos. Trabalhos com lectina extraída de Bauhinia monandra Kurz causaram a mortalidade de Zabrotes subfaciatus (Bohemann) e Callosobruchus maculatus (Fabr.) (Coleoptera: Bruchidae) (Macedo et al. 2007). Entretanto, além de lectinas, outros extratos possuem ação inseticida como os alcanos isolados de Bauhina scandens Sessé & Moc., que causaram alta mortalidade de larvas de Plutella xylostella (L.) (Lepidoptera: Plutellidae) (Poonsri et al. 2015). O extrato de S. malaccense causou uma mortalidade similar ao inseticida botânico Azamax®. Neste contexto, não há relatos em literatura sobre o efeito inseticida de S. malaccense. Entretanto, plantas pertencentes ao gênero Syzygium são reportadas por apresentarem atividade inseticida, destacando-se Syzygium cumini (L.) Skeels (Rani & Murthy, 2008) e Syzygium aromaticum (L.) Merr. & L.M. Perry (Soares et al. 2011; Affonso et al. 2012; Kafle & Shih 2013). Este trabalho relata pela primeira vez a mortalidade de afídeos causada por C. cujete, H. articulatus, S. malaccense e Schnella sp. O fato destes extratos apresentarem uma mortalidade similar ou superior ao bioinseticida Azamax® indica o potencial inseticida

Referências

e-ISSN 1983-0572

Buss, E.A. & S.G. Park-Brown, 2002. Natural products for insect pest management. Gainesville, UF/IFAS. Disponível em: <http://edis.ifas.ufl.edu/IN197>. [Acesso em: 29.iii.2017]. Cavalcante, G.M., A.F.C. Moreira & S.D. Vasconcelos, 2006. Potencialidade inseticida de extratos aquosos de essências florestais sobre mosca-branca. Pesquisa Agropecuária Brasileira, 41: 9-14. DOI: https://doi.org/10.1590/S0100-204X2006000100002. Fazolin, M., J.L.V. Estrela, V. Catani, M.R. Alécio & M.S. Lima, 2007. Propriedade inseticida dos óleos essenciais de Piper hispidinervum C. DC.; Piper aduncum L. e Tanaecium nocturnum (Barb. Rodr.) Bur. & K. Shum sobre Tenebrio molitor L. 1758. Ciência e Agrotécnologia, 31: 113-120. DOI: https://doi.org/10.1590/S1413-70542007000100017. Filgueira, F.A.R., 2008. Brassicaceas – couves e plantas relacionadas, p. 279-299. In Filgueira, F.A.R. (Ed.). Novo manual de olericultura: Agrotecnologia moderna na produção e comercialização de hortaliças. 3ª ed. Viçosa, Editora UFV, 421 p. Griffin, R.P. & J. Williamson, 2015. Cabbage, Broccoli & Other Cole Crop Insect Pests. HGIC 2203, Home & Garden Information Center. Clemson Cooperative Extension. Clemson University, Clemson, SC. Disponível em: <http://www.clemson.edu/ extension/hgic/pests/pdf/hgic2203.pdf>. [Acesso em: 29.iii.2017]. Hix, R.L., M.T. Kairo & S. Reitz, 2008. Does secondary plant metabolism provide a mechanism for plant defenses in the tropical soda apple Solanum viarum (Solanales: Solanaceae) against Spodoptera exigua and S. eridania (Lepidoptera: Noctuidae). Florida Entomologist, 91: 566-569. DOI: https://doi.org/10.1653/0015-4040-91.4.566. Kafle, L. & C.J. Shih, 2013. Toxicity and Repellency of Compounds from Clove (Syzygium aromaticum) to Red Imported Fire Ants Solenopsis invicta (Hymenoptera: Formicidae). Bio One Research Evolved, 106: 131-135. DOI: https://doi.org/10.1603/EC12230. Kaneko, T., K. Ohtani, R. Kasai, K. Yamasaki & N. Minh Dinhduc, 1997. Iridoids and iridoid glucosides from fruits of Crescentia cujete. Phytochemistry, 46: 901-910. DOI: https://doi.org/10.1016/S0031-9422(97)00375-0. Kathrina, G.A. & L.O.J. Antonio, 2004. Controle biológico de insectos mediante extractos botánicos, p. 137-160. In: Carball, M. & F. Guaharay (Eds.). Control Biologico de Plagas Agrícolas. Managua, CATIE, 378 p. Lerner, D.R. & N.V. Raikhel, 1992. The gene for stinging nettle lectin (Urtica dioica agglutinin) encodes both a lectin and a chitinase. The Journal Biological Chemistry, 267: 1108511091. Luz, H.S., A.C.G. Santos, F.C. Lima & K.R.G. Machado, 2014. Phytochemical screening of Himatanthus drasticus Plumel (Apocynaceae), from the eastern mesoregion of Maranhão Brazil. Revista Brasileira de Plantas Medicinais, 16: 657-662. DOI: https://doi.org/10.1590/1983-084x/12_114. Ma, J., S.M. Tong, P. Wang, H. Liao & L. Zhang, 2010. Insecticides activity of Camptothecon against Nilaparvata lugens, Brevicoryne brassicae and Chilo supressalis. Journal Economic Entomology, 103: 492-496. DOI: https://doi.org/10.1603/EC08284. Macedo, M.L.R., M.G.M. Freire, M.B.R. Silva & L.C.B.B. Coelho, 2007. Insecticidal action of Bauhinia monandra leaf lectin (BmoLL) against Anagasta kuehniella (Lepidoptera: Pyralidae), Zabrotes subfasciatus and Callosobruchus maculatus (Coleoptera: Bruchidae). Comparative Biochemistry and Physiology, 146: 486-498. DOI: https://doi.org/10.1016/j.cbpa.2006.01.020. Marcomini, A.M., L.F.A. Alves, A.K. Bonini, N.R. Mertz & J.C. Santos, 2009. Atividade Inseticida de extratos vegetais e do óleo de nim sobre adultos de Alphitobius diaperinus Panzer (Coleoptera: Tenebrionidae). Arquivo do Instituto Biológico, 76: 409-416. e-ISSN 1983-0572

EntomoBrasilis 10 (2): 106-111

Mello, M.O. & M.C. Silva-Filho, 2002. Plant-insect interactions: an evolutionary arms race between two distinct defense mechanisms. Brazilian Journal of Plant Physiology, 14: 71-81. DOI: https://doi.org/10.1590/S1677-04202002000200001. Novo, M.C.S.S., A. Prela-Pantano, P.E. Trani & S.F. Blat, 2010. Desenvolvimento e genótipo de couve manteiga. Horticultura Brasileira, 28: 321-325. DOI: https://doi.org/10.1590/S0102-05362010000300014. Obeng-Ofori, D., 1995. Plant oils as grain protectants against infestations of Cryptolestes pusillus and Rhyzopertha dominica in stored grain. Entomologia Experimentalis et Applicata, 77: 133-139. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1570-7458.1995.tb01993.x. Opfer, P. & D. McGranth, 2013. Oregon vegetables, cabbage aphid and green peach aphid. Department of Horticulture. Oregon State University, Corvallis, OR. Disponível em: <http:// horticulture.oregonstate.edu/content/cabbage-aphid-greenpeach-aphid>. [Acesso em: 29.iii.2017]. Peumans, W.J. & E.J.M. Van Damme, 1995. Lectins as plant defense proteins. Plant Physiology, 109: 347-352. Pimentel-Gomes, F. & C.H. Garcia, 2002. Estatística aplicada a experimentos agronômicos e florestais: exposição com exemplos e orientações para uso de aplicativos. Piracicaba, Fealq, 309 p. Pontoppidan, B., R. Hopkins, L. Rask & J.E.R.J. Meijer, 2003. Infestation by cabbage aphid (Brevicoryne brassicae) on oilseed rape (Brassica napus) causes a long lasting induction of the myrosinase system. Entomologia Experimentalis et Applicata, 109: 55-62. DOI: https://doi.org/10.1046/j.1570-7458.2003.00088.x. Poonsri, W., W. Pluempanupat, P. Chitchiarachan, V. Bullangpoti & O. Koul, 2015. Insecticidal alkanes from Bauhinia scandens var. horsfieldii against Plutella xylostella L. (Lepidoptera: Plutellidae). Industrial Crops and Products, 65: 170-174. DOI: http://doi.org/10.1016/j.indcrop.2014.11.040. Rani, U.P. & J.M. Murthy, 2008. Botanical treatment for grain protection and their effects on seed germination and seedling performance of stored maize. Journal of Biopesticides, 1: 7480. Rede de Inovação da Biodiversidade da Amazônia, 2006. Centro de Gestão e Estudos Estratégicos-CGEE. Brasília, 170 p. Disponível em: <http://www2.unifap.br/farmacos/ files/2014/12/Rede-de-inova%C3%A7%C3%A3o.pdf>. [Acesso em: 29.iii.2017]. Rodrigues, E., J.M. Duarte-Almeida & J.M. Pires, 2010. Perfil farmacológico e fitoquímico de plantas indicadas pelos caboclos do Parque Nacional do Jaú (AM) como potenciais analgésicas. Parte 1. Revista Brasileira de Farmacognosia, 20: 981-991. DOI: https://doi.org/10.1590/S0102695X2010005000008. Sâmia, R.R., R.L. Oliveira, V.F. Moscardini & G.A. Carvalho, 2016. Effects of Aqueous extracts of Copaifera Langsdorffii (Fabaceae) on the Growth and Reproduction of Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae). Neotropical Entomology, 45: 580-587. DOI: https://doi.org/10.1007/s13744-016-0398-6. Sanchez-Bayo, F., H.A. Tennekes & K. Goka, 2013. Impact of systemic insecticides on organisms and ecosystems, p. 365414. In: Trdan, S. (Ed.). Insecticides - development of safer and more effective technologies. Croatia, InTech, 558 p. Saxena, R. C., 1989. Inseticides from Neem, p. 110-129. In: Arnason, J.T., B.J.R. Philogene & P. Morand (Eds.). Insecticides of plant origin. Washington, ACS, 224 p. Schaller, A., 2008. Induced plant resistance to herbivory. Hardcover, Springer, 464 p. Shapiro, S.S. & M.B. Wilk, 1965. An analysis of variance test for normality. Biometrika, 52: 591-611. DOI: https://doi.org/10.1093/biomet/52.3-4.591. Silva, F.A.S. & C.A.V. Azevedo, 2016. The Assistat Software Version 7.7 and its use in the analysis of experimental data.

110

Maio - Agosto 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

Silva et al. (2017)

Potencial inseticida de plantas medicinais encontradas na Amazônia…

African Journal of Agricultural Research, 11: 3733-3740. DOI: https://doi.org/10.5897/AJAR2016.11522. Silva, G., O. Orrego, R. Hepp & M. Tapia, 2005. Búsqueda de plantas com propriedades insecticidas para el control de Sitophilus zeamais em maiz almacenado. Pesquisa Agropecuária Brasileira, 40: 11-17. Soares, C.S.A., M. Silva, M.B. Costa & C.E.S. Bezerra, 2011. Ação inseticida de óleos essenciais sobre a lagarta desfolhadora Thyrinteina arnobia (Stoll) (Lepidoptera: Geometridae). Revista Verde, 6: 154-157. Sprenger, L.K., M.S. Vanhoni, E.G. Giese, J.N. Santos & M.B. Molento, 2016. Efeito acaricida in vitro do extrato hidroalcoólico de Himatanthus sucuuba contra Rhipicephalus microplus. Archives of Veterinary Science, 21: 64-74. DOI: https://doi.org/10.5380/avs.v21i2.44506. Stein, C. & E.P. Teixeira, 2010. Resistência de variedades de couve a Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae). Baikos, 24: 113-118. Taiz, L. & E. Zeiger, 1998. Plant Physiology. 2ª ed. Sunderland, Sinauer Associates, 792 p. Teodoro, A.V., T. Tscharntke, & A.M. Klein, 2009. From the laboratory to the field: contrasting effects of multi-trophic interactions and agroforestry management on coffee pest densities. Entomologia Experimentalis et Applicata, 131: 121-129. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1570-7458.2009.00840.x.

Trethowan, L.A., R.P. Clark & B.A. Mackinder, 2015. A synopsis of the neotropical genus Schnella (Cercideae: Caesalpinioideae: Leguminosae) including 12 new combinations. Phytotaxa, 204: 237-252. DOI: https://doi.org/10.11646/phytotaxa.204.4.1. Valladares-Cisneros, M.G., M.Y. Rios-Gomez, L. Aldana-Llanos & E. Valdes-Estrada, 2014. Biological Activity of Crescentia alata (Lamiales: Bignoniaceae) Fractions on larvae of Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae). Florida Entomologist, 97: 770-777. DOI: https://doi.org/10.1653/024.097.0259. Viegas Jr., C., 2003. Terpenos com atividade inseticida: Uma alternativa para o controle químico de insetos. Química Nova, 26: 390-400. DOI: https://doi.org/10.1590/S0100-40422003000300017. Wiesbrook, M.L., 2004. Natural indeed: Are natural insecticides safer and better than conventional insecticides? Illinois Pesticide Review, 17: 1-8. Disponível em: <https://www. ideals.illinois.edu/bitstream/handle/2142/993/v17n304. pdf?sequence=2>. [Acesso em: 29.iii.2017].

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Suggestion citation:

111

Silva, T.S.A., J.E.C. Nascimento, M.V. Porsani, L.L. Giacomin, A.S. Poltronieri, M.A.C. Zawadneak, I.C. Pimentel & L.C. Baratto, 2017. Potencial inseticida de plantas medicinais encontradas na Amazônia Central contra o pulgão-da-couve Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae). EntomoBrasilis, 10 (2): 106-111. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.697

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.705 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

General Entomology/Entomologia Geral

Termorregulação em colônias de Melipona eburnea Friese (Apidae: Meliponina) criadas racionalmente em Rio Branco, Acre Francisco Cildomar da Silva Correia¹, Rui Carlos Peruquetti¹ & Marcos Gonçalves Ferreira² 1. Centro de Ciências Biológicas e da Natureza, CCBN - Universidade Federal do Acre. 2. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA.

EntomoBrasilis 10 (2): 112-117 (2017) Resumo. A temperatura é o agente climático que afeta mais diretamente o metabolismo das abelhas, influenciando no desenvolvimento das crias, podendo acarretar resultados negativos para produção de mel. O objetivo deste estudo foi conhecer a diferença da termorregulação de colônias de Melipona eburnea Friese. As observações foram realizadas entre 09 de junho e 09 de julho de 2016, 24 horas por dia, utilizando-se dois ninhos de M. eburnea, um em caixa racional e outro em tronco de árvore. Utilizou-se Data Logger (modelo HOBO U12 – 012), com exatidão de ±0,35 °C. Verificou-se que o ninho de M. eburnea em oco de árvore manteve uma temperatura média de 31,7 ºC, enquanto que o ninho em caixa racional apresentou temperatura média de 27,8 ºC. A temperatura ambiente variou de 16,6 a 34,2 °C, com média de 23,8 ºC. A espécie M. eburnea em caixa racional apresentou termorregulação inferior à colônia em oco de árvore e também maior oscilação de temperatura. Concluiu-se que M. eburnea mantém sua colônia em homeostase, mesmo quando há variações na temperatura ambiente (ninho em oco de árvore). M. eburnea apresentou termorregulação insatisfatória, quando mantida em caixa racional. Palavras-chave: Abelha sem ferrão; Meliponicultura; Microambiente; Termorregulação.

Thermoregulation in colonies of Melipona eburnea Friese (Apidae: Meliponina) rationally bred in Rio Branco, Acre Abstract. Temperature is the climatic agent that most directly affects the metabolism of bees, influencing at the development of the young being able lead to negative results for honey production. The objective of this study was to know the difference of thermoregulation of Melipona eburnea Friese colonies. The observations were made between June 9 and July 9, 2016, 24 hours a day, using two nests of M. eburnea, one in rational box and the other in tree trunk. Was used Data Logger (model HOBO U12-012) was used, with accuracy of ± 0.35 °C. Was verified that the nest of M. eburnea in tree hollow maintained an average temperature of 31.7 ºC, whereas the that nest in rational box presented average temperature of 27.8 ºC. The ambient temperature ranged from 16.6 to 34.2 ºC, with a mean of 23.8 °C. The species M. eburnea in rational box presented inferior thermoregulation to the colony in tree hollow and also greater temperature oscillation. It was concluded that M. eburnea maintains its colony in homeostasis, even when there are variations in the ambient temperature (nest in hollow tree). M. eburnea presented unsatisfactory thermoregulation when kept in rational box. Keywords: Meliponiculture; Microenvironment; Stingless bees; Thermoregulation.

classe Insecta é representada por animais ectotérmicos (Roldão 2011), sendo que os insetos sociais pertencem à ordem Hymenoptera (abelhas, formigas e vespas), os quais são altamente diversificados em relação à sua biologia, por possuírem características endotérmicas, quando ativos, e ectotérmicas, quando inativos (Ocko & Mahadevan 2013). A endotermia temporária apresentada por esses indivíduos é conhecida por heterotermia (Moyes & Schulte 2010). Segundo Correia et al. (2015), abelhas sem ferrão apresentam certa habilidade de regular a temperatura interna de seus ninhos, visto que a manutenção da homeostase do interior da colônia (temperatura e umidade relativa) é um aspecto importante em abelhas sociais, principalmente para a sobrevivência das crias. Contudo, a capacidade dos meliponíneos em regular a

temperatura interna de suas colônias não está diretamente ligada às atividades motoras, executadas pelas operárias como (termogênese, por meio da vibração da musculatura, comportamento de voo e troca de calor corporal), mas sim, em conjunto com as características estruturais do ninho (Jones & Oldroyd 2007; Ocko & Mahadevan 2013), sendo este processo denominado termorregulação colonial. No interior do ninho a temperatura é mantida sob limites estreitos, mesmo quando ocorrem grandes variações do ambiente externo. No geral, ela é mantida entre 25ºC e 32ºC. Todavia, isso pode variar de acordo com a espécie, com a força da colônia e com fatores externos, como exposição ao sol por tempo prolongado (Vollet-Neto et al. 2009).

Edited by:



Ana Tereza Araujo Rodarte

Francisco Cildomar da Silva Correia  cildomar12@hotmail.com  No ORCID record

Article History: Received: 26.iv.2017 Accepted: 04.vii.2017

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Quando colônias de abelhas sem ferrão sofrem interferências climáticas como temperatura, intensidade da luz, umidade, precipitação pluviométrica, eólica e solar, podem ocorrer danos na quantidade de indivíduos que voam de seus ninhos (Ramalho et al. 1991). No entanto, a temperatura é o agente climático que mais pode afetar diretamente o metabolismo dos insetos, pois influencia no desenvolvimento das crias (Halcroft et al. 2013). Em estágio pupal, as abelhas não podem ser expostas a temperaturas acima ou abaixo da faixa ótima para seu desenvolvimento, que varia em torno de 28 a 34ºC (Züge & Aidar 2000), visto que pode levá-las à morte e, quando sobrevivem, apresentam deficiências morfológicas, fisiológicas ou comportamentais na fase adulta (Jones et al. 2005). Em vista disso, alterações climáticas podem interferir significativamente nas ações de migração, enxameação, ingestão de alimento e água e uso de mecanismos de troca de calor (Silva 2000; Dantas 2016), podendo acarretar resultados negativos para produção de mel. Nesse contexto, conhecer a eficiência da espécie Melipona eburnea Friese em controlar a temperatura interna de suas colônias é de extrema necessidade, tendo em vista a importância dessa abelha para a meliponicultura local, pois segundo Magalhães & Venturieri (2010) essa abelha está entre as espécies de Meliponas mais criadas no estado do Acre. Sendo assim, o objetivo deste estudo foi conhecer a diferença da termorregulação do microambiente interno de colônias mantidas em caixa racional modelo INPA e em tronco de árvore morta, além de verificar sua relação com fatores ambientais (temperatura e umidade).

MATERIAL E MÉTODOS Local de estudo.O estudo foi desenvolvido em um meliponário a oeste de Rio Branco-Acre, nas coordenadas (9°52’58” S e 67° 52’8” W) (Figura 1).

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Hipocrômico e Argissolo Vermelho-Amarelo, que constitui a principal classe de solo do município (Waldt 2002). A rede de drenagem é constituída pelo igarapé São Francisco, que apresenta curso d’água permanente e pequenos córregos de cursos d’água temporários. Vegetação. A propriedade possui 20 ha, em que 16 são formados de pastagens. Os 4 hectares restantes apresentam características de floresta primária perturbada e secundária. A cobertura vegetal dessa área é composta por espécies características de florestas tropicais, apresentando diferentes estratos e composição florística. Obtenção das amostras. As observações foram realizadas durante um mês, entre 09 de junho e 09 de julho de 2016, 24 horas por dia. Utilizou-se dois ninhos de M. eburnea, um mantido em caixa racional modelo INPA, com três gavetas, medindo 10 cm de altura; 21 x 21 cm de largura (medidas internas) e espessura da madeira medindo 2,0 cm. O segundo ninho mantido em tronco de árvore morta com circunferência medindo 74 cm; oco 49 cm e altura 1,65 cm, ambos protegidos do sol e da chuva por uma cobertura de telhas de fibrocimento, sendo que a temperatura interna e externa foram medidas, simultaneamente, a cada 15 minutos. Os dados foram coletados e armazenados em computador. Para o monitoramento das temperaturas utilizouse Data Logger (modelo HOBO U12 – 012, com exatidão de ± 0,35°C e sensor para medição interna). A temperatura interna foi obtida com sensor, introduzido na região dos discos de cria, já a temperatura externa foi obtida com Data Logger, mantido junto às colônias. Para se verificar a existência do controle termorregulatório, a temperatura ambiente e a umidade relativa foram comparadas com a temperatura e umidade relativa do interior das duas colônias, considerando as medidas tomadas a cada 15 minutos. Análises dos dados. As comparações da temperatura no interior dos ninhos foram realizadas, aplicando-se teste de Levene e a Correlação Linear de Pearson com uma probabilidade de erro de 5% (nível de significância) e um nível de confiança de 95%. Para ambos os casos, utilizou-se o programa R (R Development Core Team 2013).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Clima, solo e drenagem. De acordo com a classificação de Köppen (1931), o clima da região é do tipo Amazônico, equatorial, quente e úmido, ocorrendo duas estações distintas, uma seca e uma chuvosa (Penha 1996). Um dos fatores característicos desta região é a elevada pluviosidade, compreendendo limites entre 1.600 a 2.750 mm/ano. O período chuvoso inicia-se em outubro, prolongando-se até maio ou junho. As temperaturas médias anuais variam entre 24,5 a 32 ºC, permanecendo uniforme em todo o estado e predominando em toda a região amazônica. O solo da região de Rio Branco é constituído por Luvissolo e-ISSN 1983-0572

As aferições realizadas no interior da colônia de M. eburnea mantida em caixa mostraram que a temperatura máxima registrada foi de 32,7 ºC, no dia 30 de junho às 03h45min, e a mínima foi de 21,3 ºC, no dia nove de junho às 11 h. A temperatura média foi de 27,8 ºC, logo, a umidade relativa máxima registrada foi de 92,3%, no dia 10 de junho entre 04h45min e 05 h, e a mínima foi de 72,2%, no dia nove de junho às 11h. A umidade relativa média foi de 82%. Para colônia de M. eburnea mantida em oco de árvore, as análises mostraram que a temperatura máxima registrada em seu interior foi de 34,6 ºC, no dia seis de julho às 16h15 min e a

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Figura 1. Local de realização do estudo, meliponário Paulo Faustino (Foto: Google Earth).

Com base na análise dos dados obtidos verificou-se que a temperatura ambiente e a umidade relativa apresentaram variações ao longo dos dias. No geral, a temperatura aumentou gradativamente entre as 6 h e 15 h, também foi observado que à medida que a temperatura subia, a umidade relativa caía. Os picos de temperatura ocorreram entre as 13 h e 15 h, diminuindo a partir das 16 h. A temperatura ambiente máxima registrada foi 34,2 °C, às 14h15min, no dia dois de julho e a mínima 16,6 °C, no dia 13 de junho às 05h45min. A média da temperatura ambiente foi de 23,8 ºC. Quanto à umidade relativa, a máxima registrada foi de 98%, no dia 10 de junho, entre 5h45min e 06h15min. A mínima foi de 41,9%, às 13h30min, no dia dois de julho. A umidade relativa média foi de 69%.

Correia et al. (2017)

Termorregulação em colônias de Melipona eburnea Friese (Apidae: …

mínima foi de 22,5 ºC, no dia 13 de junho, entre 07 h e 07h15min. A temperatura média foi de 31,7 ºC. Quanto à umidade relativa, a máxima foi de 97,1%, no dia 13 de junho, entre 18h15min e 00h45min, e a mínima foi de 30,3%, no dia 10 de junho, às 07h15min, com média de 63%. A figura 2 mostra a relação entre as médias de temperatura e suas variações nos três locais analisados: ninho em oco de árvore, ninho em caixa racional e ambiente externo.

eburnea, mantido em oco de árvore. No entanto, quando a temperatura ambiente aumenta, verifica-se maior variação da temperatura no interior da colônia (Figura 3). A partir da análise do gráfico também pode ser observado que a oscilação térmica no interior do ninho em oco de árvore é menor do que no ninho em caixa racional e no ambiente externo (área do gráfico em destaque), mostrando, dessa forma, que colônias mantidas em substratos naturais podem apresentar melhor dinâmica de ajuste da temperatura de seu microambiente. Quanto à colônia de M. eburnea mantida em caixa racional foi verificado que seu controle termorregulatório é inferior ao da colônia mantida em oco de árvore e que também apresentou maior oscilação de temperatura, em todo o período estudado. Diante disso, pode-se supor que há dificuldades por parte das abelhas mantidas em caixa racional em manter o controle térmico do ambiente interno de sua colônia. Isso pode estar relacionado ao substrato em que a colmeia é mantida ou até mesmo ao número de indivíduos que nela habitam. Todavia, nota-se que a variação da temperatura no interior das duas colônias foi menor que a variação da temperatura ambiente, o que se caracteriza no esforço de M. eburnea em ajustar a temperatura interna de seu microambiente, visto que para a colônia mantida em oco de árvore x temperatura ambiente (r2 = 0.7513; p = 0.0000; n = 1691); para a colônia mantida em caixa racional x temperatura ambiente (r2 = 0.9094; p = 0.000; n = 1691). A diferença nos valores de r2 são estatisticamente significativas (Figura 4). Quanto à umidade relativa foi possível observar que no ambiente externo ocorreram oscilações inferiores às da colônia de M. eburnea mantida em oco de árvore, o que, por sua vez, se manteve inversamente ao ambiente externo. Já a colônia de M. eburnea mantida em caixa racional se mostrou úmida durante todo o período estudado, apresentando pouca variação, como pode ser verificado na Figura 5.

Figura 2. Médias e desvio padrão da temperatura nos três locais estudados, ninho em oco de árvore, em caixa racional e no ambiente externo.

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No decorrer do estudo foi verificado que em dias frios ocorreu pouca oscilação da temperatura no interior do ninho de M.

Nesse aspecto, observa-se que colônias de M. eburnea sofrem pouca influência da umidade relativa do ambiente externo, uma vez que, para as análises realizadas na colônia mantida em oco de árvore (r2 = -0,53), para colônia mantida em caixa racional (r2 = -0,15), sendo os dois valores estatisticamente significativos. Contudo, ao contrário do que pode ter ocorrido no controle termorregulatório do interior dos ninhos, provavelmente o substrato em que as colônias são mantidas não tenham influenciado esse comportamento.

Figura 3. Variações de temperatura nos três locais estudados, ninho em oco de árvore, em caixa racional e no ambiente externo.

e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 10 (2): 112-117

Figura 4. Correlação linear das temperaturas no interior da colônia mantida em oco árvore e em caixa racional, comparadas com a temperatura ambiente.

Segundo Dantas (2016) para que a temperatura interna do ninho se mantenha favorável ao desenvolvimento dos imaturos, inúmeros fatores estão envolvidos. O principal é a termorregulação ativa realizada pelas abelhas adultas (Moyes & Schulte 2010) e a termorregulação colonial, proveniente das e-ISSN 1983-0572

características estruturais do ninho em seu isolamento térmico (Macías-Macías et al. 2011). Assim, vários autores estudam a capacidade termorregulatória em diversas espécies de abelha, a exemplo de Kerr et al. (1996) que, observando colônias de Melipona fasciculata Smith verificaram que esta espécie consegue

115

Figura 5. Variações de umidade relativa nos três locais estudados: ninho em oco de árvore, em caixa racional e no ambiente externo.

Correia et al. (2017)

Termorregulação em colônias de Melipona eburnea Friese (Apidae: …

manter a temperatura interna de suas colônias entre 26ºC e 33,5ºC, considerando como temperatura ótima para esta espécie 30ºC. Loli (2008) analisando a espécie Melipona quadrifasciata Lepeletier observou que esta espécie requer pelo menos 30 ºC para manutenção de seus ninhos. Lopes et al. (2009), perceberam que a temperatura adequada para o interior de colônias de abelhas Apis mellifera Linnaeus deve ficar próximo de 30 a 36 ºC, valor apropriado ao desenvolvimento de suas crias. Switanek et al. (2011), estudando os efeitos sazonais de temperatura e precipitação sobre a mortalidade invernal de abelhas em clima temperado, observaram que na região dos discos de cria, a temperatura permanece em torno de 30 ºC, considerada como satisfatória para o desenvolvimento de imaturos. Becker (2014), em análises realizadas com a espécie Melipona interrupta Latreille, verificou que a temperatura apropriada para estas abelhas deve estar entre 30 e 32 ºC. Correia et al. (2015), avaliando a espécie Tetragonisca weyrauchi Schwarz, observou que ela mantém a temperatura interna de suas colônias entre 29 e 35 °C. Contudo, Becker (2014) considera que 30 ºC é a temperatura média aceitável para o desenvolvimento de colônias de abelhas do gênero Melipona. Nesse caso, a termorregulação interna do ninho de M. eburnea mantido em caixa racional encontra-se fora dos padrões considerados adequados por Kerr et al. (1996); Loli (2008); Lopes et al. (2009); Switanek et al. (2011); Becker (2014), visto que em estudos realizados por estes autores, em diferentes espécies de abelhas, a temperatura colonial considerada por eles como ótima gira em torno de 30 ºC, o que não foi observado na colônia de M. eburnea criada em caixa racional, a temperatura interna desse ninho girou em torno de 21,3 a 32,7 ºC, com média de 27,8 ºC. No entanto, acredita-se que provavelmente M. eburnea desenvolveu mecanismos de adaptação a temperaturas mais baixas para manter a sobrevivência da colônia, pois segundo Dantas (2016), indivíduos que sobrevivem em limites estreitos de temperatura desenvolvem mecanismos que visam reter energia térmica na colônia. Todavia, o ninho em oco de árvore apresentou temperaturas superiores ao observado no ninho em caixa racional. Resultados semelhantes foram observados por Halcroft et al. (2013), estudando ninhos construídos em ocos de árvores pela espécie Austroplebeia australis Friese. Esses ninhos apresentaram temperaturas na área de cria de até 12,4 ºC, superiores ao restante da cavidade em que essa espécie de abelha se alojava.

116

Para umidade relativa, o calor em excesso dentro do ninho mantido em caixa racional pode ter feito com que as operárias coletassem água, aumentando a umidade dentro da colônia, a fim de diminuir sua temperatura (Domingos & Gonçalves 2014), tendo em vista que a mesma se manteve úmida durante todo o período estudado. Segundo Esch (1960); Heinrich (1979), quando a temperatura da colônia está acima da média tolerável pelos imaturos, as operárias espalham a água transportada no papo sobre toda a superfície das células de cria visando a diminuição da temperatura interna do ninho. Outra estratégia de controle da umidade relativa é a ventilação, que causa evaporação e resulta em um resfriamento ativo (Lindauer 1955), talvez essa seja uma provável explicação para a grande variação da umidade relativa, observada no interior da colmeia mantida em oco de árvore, visto que a mesma se comportou inversamente à umidade relativa do ambiente externo. Considerando-se termorregulação como a capacidade das abelhas em controlar a temperatura interna de suas colônias dentro de limites adequados para a espécie, conclui-se que M. eburnea consegue manter seu microambiente em homeostase, mesmo quando há variações na temperatura do ambiente externo (ninho em oco de árvore). M. eburnea apresentou termorregulação insatisfatória de seu microambiente, quando mantida em caixa racional.

M. eburnea é capaz de se desenvolver, mesmo em temperaturas consideradas inadequadas e fora de seu ambiente natural (ninho em caixa racional).

REFERÊNCIAS Becker, T., 2014. Desenvolvimento de colmeias de abelhas Melipona interrupta Latreille, 1811 (Hymenoptera: Meliponini) sob diferentes temperaturas em condições de laboratório. Dissertação (Mestrado em Entomologia) Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, AM. 82 f. Correia, F.C.S., M.B. Cordeiro, Y.K. Carvalho & R.C. Peruquetti, 2015. Conforto térmico em colônias de Tetragonisca weyrauchi no município de Rio Branco-Acre. Arquivos de Ciências Veterinárias e Zoologia da UNIPAR, 18: 237-240. DOI: https://doi.org/10.25110/arqvet.v18i4.2015.5750. Dantas, M.R.T., 2016. Thermogenesis in stingless bees: an approach with emphasis on brood’s thermal contribution. Journal of Animal Behaviour and Biometeorology, 4: 101-108. DOI: https://doi.org/10.14269/2318-1265/jabb.v4n4p101108. Domingos, H.G.T. & L.S. Gonçalves, 2014. Termorregulação de abelhas com ênfase em Apis melífera. Acta Veterinaria Brasilica, 8: 151-154. DOI: https://doi.org/10.21708/ avb.2014.8.3.3491. Esch, H., 1960. Über die Körpertemperaturen und den Wärmehaushalt von Apis mellifera. Journal of Comparative Physiology, 43: 305-335. Halcroft, M., R. Spooner-Hart & L. Dollin, 2013. A. Australian stingless bees. p. 35-72. In: Vit, P., S.R.M. Pedro & D.W. Roubik (Eds). Pot Honey: A Legacy of Stingless Bees. Springer Verlag; Berlin, Germany. XXVIII 654 p. Heinrich, B., 1979. Keeping a cool head: Honeybee thermoregulation. Science, 205: 1269-1271. DOI: https://doi.org/10.1126/science.205.4412.1269. Jones, J.C. & B.P. Oldroyd, 2007. Nest Thermoregulation in Social Insects. Advances in Insect Physiology. San Diego, 33: 153191. DOI: https://doi.org/10.1016/s0065-2806(06)33003-2. Jones, J.C., P. Helliwell, M. Beekman, R. Maleszka & B.P. Oldroyd, 2005. The effects of rearing temperature on developmental stability and learning and memory in the honey bee, Apis mellifera. Journal of Comparative Physiology, 191: 1121-1129. DOI: https://doi.org/10.1007/s00359-005-0035-z. Kerr, W.K., G.A. Carvalho & V.A. Nascimento, 1996. Abelha uruçu: biologia, manejo e conservação. 2ed. Coleção manejo da vida silvestre. Belo Horizonte, Fundação Acangaú, 154 p. Köppen, W., 1931. Grundriss der Klimakunde. Berlin: Walter de Gruyter, 390 p. Lindauer, M., 1955. The water economy and temperature regulation of the honeybee colony. Bee World, 64: 62-72. DOI: https://doi.org/10.1080/0005772x.1955.11094876. Loli, D., 2008. Termorregulação colonial e energética individual em abelhas sem ferrão Melipona quadrifasciata Lepeletier (Hymenoptera, Apidae, Meliponini). Tese (Doutorado em Ciências) - Departamento de Fisiologia, Instituto de Biociência da Universidade de São Paulo, São Paulo, SP, 228 f. Lopes, M.T.R., A.L. Barbosa, J.M. Vieira-Neto, F.M. Pereira, R.C.R. Camargo, V.Q. Ribeiro & R.S. ROCHA, 2009. Desenvolvimento e qualidade do mel de abelhas Apis melífera instaladas sob diferentes condições de sombreamento. Teresina: Embrapa Meio-Norte, 26 p. Macías-Macías, J.O., J.J.G. Quezada-Euán, F. ContrerasEscareño, J.M. Tapia-Gonzalez, H. Moo-Valle & R. Ayala, 2011. Comparative temperature tolerance in stingless bee species from tropical highlands and lowlands of Mexico and implications for their conservation (Hymenoptera: Apidae: Meliponini). Apidologie, 42: 679-689. DOI: https://doi.org/10.1007/s13592-011-0074-0. Magalhães, T.L. & G.C. Venturieri, 2010. Aspectos econômicos da criação de abelhas indígenas sem ferrão (Apidae: Meliponini) e-ISSN 1983-0572

Maio - Agosto 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

no nordeste paraense. Belém, PA: Embrapa Amazônia Oriental. Embrapa Amazônia Oriental. Documentos 364. 36 p. Moyes, C.D. & P.M. Schulte, 2010. Princípios da fisiologia animal. 2ed. Rio Grande do Sul: Artmed, 757 p. Ocko, A.S. & L. Mahadevan, 2013. Collective thermoregulation in bee clusters. Journal Royal Society, 11: 10-33. DOI: https://doi.org/10.1098/rsif.2013.1033. Penha, R.M., 1996. O distrito industrial-DIRB-no contexto socio-ambiental da cidade de Rio Branco e do Estado do Acre. Dissertação (Mestrado em Desenvolvimento Regional e Urbano) - Universidade Federal de Santa Catarina UFSC, Centro de Filosofia e Ciências Humanas, Florianópolis, SC. 193 f. R Development Core Team, 2013. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. Disponível em: <https://www.rproject.org/>. Ramalho, M., V.L. Imperatriz-Fonseca & A. Kleinert-Giovannini, 1991. Ecologia nutricional de abelhas sociais. p. 225-252. In: Panizzi, A.R. & J.R.P. Parra (Eds.). Ecologia nutricional de insetos e suas implicações no manejo de pragas. São Paulo, Manole Ltda, 359 p. Roldão, Y.S., 2011. Termorregulação colonial e a influência da temperatura no desenvolvimento da cria em abelhas

EntomoBrasilis 10 (2): 112-117

sem ferrão, Melipona scutellaris (Hymenoptera, Apidae, Meliponini). Dissertação (Mestrado em Entomologia) Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, SP. 107 f. Silva, R.G., 2000. Introdução à Bioclimatologia Animal. Nobel, São Paulo, 286p. Switanek, M., K. Crailsheim, H. Truhetz & R. Brodschneider, 2017. Modelling seasonal effects of temperature and precipitation on honey bee winter mortality in a temperate climate. Science of the Total Environment, 579: 1581-1587. DOI: https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2016.11.178. Vollet-Neto, A., C. Menezes & V.L. Imperatriz-Fonseca, 2009. Aquecimento de colmeias de abelhas sem ferrão: vale a pena? Mensagem Doce, 103: 16-20. Waldt, P.G.S., 2002. Manejo de solos ácidos do estado do Acre: Rio Branco. Embrapa Acre. 28 p. Züge, P.V. & D.S. Aidar, 2000. Colmeias Térmicas Züge-Aidar para meliponíneos (Hymenoptara, Apidae, Meliponinae). Mensagem Doce, 57: 27-29. Disponível em: <http://www. apacame.org.br/mensagemdoce/57/artigo.htm>.

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Suggestion citation:

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Correia, F.C.S., R.C. Peruquetti & M.G. Ferreira, 2017. Termorregulação em colônias de Melipona eburnea Friese (Apidae: Meliponina) criadas racionalmente em Rio Branco, Acre. EntomoBrasilis, 10 (2): 112-117. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.705

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.607 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Taxonomy and Systematic / Taxonomia e Sistemática

Description of two new species of Palpomyia Meigen (Diptera: Ceratopogonidae) from the Brazilian Amazon Registered on ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:EB1EDD7B-351E-4B60-8F3E-59F05C388F24 Palpomyia amazonensis sp. nov.: urn:lsid:zoobank.org:act:E7E03E77-67B2-402E-9E0E-355E6F7AC598 Palpomyia lanceolata sp. nov.: urn:lsid:zoobank.org:act:704D7EE3-F301-447A-957D-3FBBEE090499 Jessica Feijó Almeida¹, Emanuelle de Sousa Farias¹, Ronildo Baiatone Alencar² & Felipe Arley Costa Pessoa¹ 1. Instituto Leônidas e Maria Deane-ILMD/FIOCRUZ-AM. 2. Instituto Nacional de Pesquisa da Amazônia-INPA.

EntomoBrasilis 10 (2): 118-112 (2017) Abstract. Two new Amazonian predaceous midge of the genus Palpomyia, from the distincta group, were described based on male specimens. This genus is an important bioindicator of aquatic environments. The immatures of Palpomyia amazonensis sp. nov. and Palpomyia lanceolata sp. nov. were collected with ovitraps and reared in laboratory until adulthood. Both new species are similar with Palpomyia guyana Clastrier, 1992 and Palpomyia turnbowi Grogan et al., 2013 but differs from Palpomyia versicolor Macfie, 1939, the unique species described in Brazilian Amazon until now. With the description of these new species we increase to three the representative species of the distincta group in the Brazilian Amazon and to 32 the number of Brazilian species of Palpomyia. Keywords: Predaceous midges; Male; Palpomyia amazonensis; Palpomyia lanceolata; Taxonomy.

Descrição de duas novas espécies de Palpomyia Meigen (Diptera: Ceratopogonidae) da Amazônia brasileira Resumo. Duas novas espécies de insetos predadores e bioindicadores da qualidade da água do gênero Palpomyia, grupo distincta, são descritas e ilustradas baseadas em espécimes machos. Os imaturos das espécies Palpomyia amazonensis sp. nov. e Palpomyia lanceolata sp. nov. foram coletados em armadilhas ovitrampas e criados em laboratório até adultos. Ambas novas espécies são semelhantes a Palpomyia guyana Clastrier, 1992 e Palpomyia turnbowi Grogan et al., 2013 e diferem de Palpomyia versicolor Macfie, 1939, única espécie do grupo distincta descrita na Amazônia Brasileira. Com as duas descrições, foram aumentadas para três o número de espécies para a Amazônia e 32 para o Brasil. Palavras-Chave: Insetos predadores; Machos; Palpomyia amazonensis; Palpomyia lanceolata; Taxonomia.

iting midges of the genus Palpomyia (Culicomorpha: Ceratopogonidae) are small predaceous Diptera. According to Borkent & Spinelli (2007), this genus is characterized by elongated flagellum, at least 2.5 times longer than the breadth of the head; a stouter thorax not dorsally flattened; wing membrane with 2 radial cells and a poorly developed anal lobe; fore femur with stout spines and hind femur not swollen. Palpomyia is divided into four groups: distincta, flavipes, tibialis and lineata. The distincta group presents sternite 8 with prominent setose lobes arising from anterolateral margins at females. The males has gonocoxite with setose mesoventral lobe and parameres divided or fused, with rounded tips. These midges are important because the immature specimens are usually common inhabitants of aquatic and semiaquatic environments and can be used as bio-indicators of both water

quality and the trophic structure of the zoobenthos in an environment (Remm 1976; Grogan & Wirth 1979). The Palpomyia genus are widely distributed, with 281 species recognized worldwide, 51 reported to Neotropical Region and 30 to Brazil. In Brazilian Amazon Region only four species were recorded: Palpomyia oliveirai Lane, 1947; Palpomyia pseudolacustris Dippolito & Spinelli, 1995 and Palpomyia versicolor Macfie, 1939 to state of Rondônia and Palpomyia paraensis Lane, 1960 to state of Pará. (Borkent 2016; Santarém & Felippe-Bauer 2016). Torreias et al. (2013) were the first to document the presence of the genus in the state of Amazonas, without species identification. In this paper two new species of Palpomyia from Brazilian Amazon Region are described and illustrated based on male specimens.

Edited by:



William Costa Rodrigues

Emanuelle de Sousa Farias  emanuellefarias82@gmail.com  http://orcid.org/0000-0001-5949-877X

Article History: Received: 09.v.2016 Accepted: 04.vii.2017

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Amazonas

Almeida et al. (2017)

Description of two new species of Palpomyia Meigen (Diptera: …

Material and Methods The individuals described herein were obtained from material reared from larvae collected in the rural settlement of Rio Pardo, Presidente Figueiredo Municipality, State of Amazonas, Brazil. The larvae were collected with ovitraps (Jakob & Bevier 1969) and reared in laboratory conditions. The larvae were kept in small containers with water and fed with fish food (TetraMin®), at room temperature (25 oC), for nearly two weeks, due to different larval instars collected in the field. The emerged adults were preserved in 70% alcohol, then dissected and mounted on microscope slides in phenol-balsam, following Wirth & Marston (1968). The genus identification was done following the key proposed by Borkent & Spinelli (2007). The diagnostic characteristics were micro-photographed using a digital system (SynopticsTM, Cambridge, UK) coupled to an optical microscope (Leica DMTM1000, Frankfurt, Germany). The program Auto Montage 4.0 was used to obtain the final images. Species descriptions use the morphological terminology of Spinelli et al. (2009). The holotypes were deposited in Instituto Leônidas e Maria Deane/ Laboratório de Ecologia e Doenças Transmissíveis da Amazônia (ILMD/LEDTA) Fiocruz, Amazônia.

Female: Unknown. Distribution: This species is distributed only in its type-locality: Presidente Figueiredo, Amazonas State – Brazil. Type material: Male holotype, Brazil, Amazonas State, Presidente Figueiredo, Rio Pardo (1º48`S 60º19´W), 01-IV-2005, 0001-43 (1 male), ovitraps, F.A.C. Pessoa collector. Etymology: This species is named after its type locality in Amazonas State, Brazil.

Results

Palpomyia lanceolata Feijó, Farias, Alencar & Pessoa sp. nov.

Palpomyia amazonensis Feijó, Farias, Alencar & Pessoa sp. nov.

Figures 3 A-H; 4 A-C

Figures 1 A-H; 2 A-E Diagnosis: The only Neotropical species of Palpomyia in the distincta group with the following combination of characters: scutum with anterior tubercle; fore femur moderately swollen with 14–15 ventral spines; gonocoxite with broad mesoventral lobe, gonostylus tapering to pointed tip, with four subapical projections; parameres fused, lanceolate, apical portion with shallow cleft; aedeagus subrectangular with a well-defined circular membrane projection in the apex. Female unknown. Description of the male (n=1): Head: dark brown (Figure 1A). Eyes widely separated, by diameter of five ommatidia. Antenna flagellomeres: brown, pale at base; flagellomeres 2–10 short, subspherical; flagellomeres 11–13 elongated, cylindrical; 12-13 considerably longer than 11; 12-13 equal sized; antennal ratio (11-13/1-10) 1.2. Clypeus with 9 setae. Palpus brown; 3rd segment with two well-defined sensory pits in middle portion of segment, proximal one being smaller than distal one (Figure 1B); palpal ratio 1.8. Thorax: brown. Scutum brownish, with two medio-apical strip bands, that are continuous until the posterior margin, and two lateral strip bands in anterior submedian portion, slightly in comma shape, broader width than medio-apical strips; both dark brown (Figure 1C). Thorax chaetotaxy: conspicuous anterior tubercle (Figure 1D), covered with short setae, with five large prealar setae; scutellum brown, darker on apical portion, with four large setae. Legs (Figure 1E): femora dark brown, slightly paler apically, tibiae and tarsi pale brown; fore femur moderately swollen with 14-15 ventral spines (Figure 1F), mid, hind femora unarmed; fore tibia slightly arcuate; 5th tarsomeres without ventral setae; claws small, equal-sized, without basal inner tooth (Figure 1G). Wing (Figure 1H) membrane slightly infuscated, veins dark brown, 2nd radial cell 1.7 times longer than 1st; wing length 1.2 mm, width 0.45 mm; costal ratio 0.70. Halter brown.

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distally to pointed tip, presenting four subapical projections with rounded tip (Figure 2C). Parameres (Figure 2D) fused, lanceolate, heavily sclerotized, with internal sclerotized Y shaped median area; basal apodemes truncated, recurved; distal portion bulbous, apex round with shallow cleft in apical portion. Aedeagus (Figure 2E) subrectangular, slightly broader than long, ventral surface covered with dense microthrichia, basal arms straight, basal arch extending to 0.35 of total length; distal portion sclerotized, with straight apex, slightly tapering in middle with well-defined membranous circular projection apically.

Abdomen: brown. Genitalia (Figure 2A): tergite 9 gradually tapering distally, subtriangular apex; cerci slender, elongated, with apical setae; sternite 9 2.5 times broader than long, deep posteromedian excavation. Gonocoxite straight, 2.2 times longer than broad, with broad mesoventral lobe bearing setae on external margin (Figure 2B); gonostylus short, curved, tapering

Diagnosis: The only Neotropical species of Palpomyia in the distincta group with the following combination of characters: scutum with anterior tubercle; fore femur greatly swollen with 19–20 ventral spines; gonocoxite with slender mesoventral lobe; gonostylus curved, tapering distally to pointed tip; parameres fused, lanceolate, distal portion bulbous presenting two ventromedial process, lateral process bifid; aedeagus subrectangular, covered by amorphous membranous projection extending to ¾ of total length. Female unknown. Description of the male (n=1). Head: dark brown (Figure 3A): dark brown. Eyes widely separated by diameter of three ommatidia. Antenna flagellomeres uniformly brown; flagellomeres 2–10 short, subspherical; 11–13 elongated, cylindrical; 12-13 considerably longer than 11; 12-13 equal sized; antennal ratio (11-13/1-10) 0.80. Clypeus with 16 setae. Palpus brown; 3rd segment with two well-defined sensory pits in middle portion of segment, proximal one being larger than distal one (Figure 3B); palpal ratio 1.2. Thorax: Brown. Scutum (Figure 3C) without definite pattern in slide mounted specimen, with conspicuous anterior tubercle (Figure 3D), moderately pilose, with six large prealar setae; scutellum brown, with four large setae. Legs (Figure 3E): femora dark brown; mid, hind femora slightly pale apically, tibiae and tarsi pale brown; fore femur greatly swollen with 19–20 ventral spines (Figure 3F), mid, hind femora unarmed; fore tibia slightly arcuate; 5th tarsomeres without ventral setae; claws small, equalsized, without basal inner tooth (Figure 3G). Wing (Figure 3H) membrane slightly infuscated, veins dark brown, 2nd radial cell 1.85 times longer than 1st; wing length 1.35 mm, width 0.47 mm; costal ratio 0.72. Halter brown. Abdomen: brown. Genitalia (Figure 4A): tergite 9 gradually tapering distally, rounded apex; cerci slender, extending beyond gonocoxite, with apical setae; sternite 9 2.2 times broader than long, deep posteromedian excavation. Gonocoxite straight, 2 longer than broad, with slender mesoventral lobe, bearing setae on external margin; gonostylus short, curved, tapering distally to pointed tip. Parameres (Figure 4B) fused, lanceolated, heavily sclerotized, with internal sclerotized Y shaped median area; basal apodemes truncated, distal portion bulbous, with two ventromedial processes with round apex; lateral process bifid, extending from middle portion. Aedeagus (Figure 4C) subrectangular, slightly broader than long, ventral surface e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 10 (2): 118-122

D C

Figure 1. Palpomyia amazonensis sp. nov. male. A. Head; B. Palpus; C. Thorax (dorsal view); D. Anterior tubercle of scutum; E. Fore, mid and hind legs (left to right); F. Fore femur ventral spines; G. Claws of 5th mid tarsomere; H. Wing.

Figure 2. Palpomyia amazonensis sp. nov. male. A. Genitalia; B. Mesoventral lobe of the gonocoxite; C. Apex of gonostylus; D. Parameres; E. Aedeagus.

e-ISSN 1983-0572

Etymology: This species is named after the Latim word for lance, in reference to its lance-shaped parameres. Taxonomic discussion. The species described herein P. amazonensis and P. lanceolata belong to distincta group. Both species are morphologically similar by general coloration of body, subretangular aedeagus, basal arms and bulbous shape of distal portion of parameres, basal arch of aedeagus. Despite the similarities, the new species described herein can be distinguished by many characteristics. In P. amazonensis the clypeus has 9 setae, antennal ratio 1.2 and palpal ratio 1.8 while in P. lanceolata the clypeus has 16 setae, antennal ratio 0.80 and palpal ratio 1.2. The fore femur of P. amazonensis is moderately swollen with 1415 ventral spines while in P. lanceolata is greatly swollen with 19-

120

covered with microthrichia, basal arms straight, basal arch extending to 0.35 of total length; distal portion with rounded apex; membranous, amorphous projection covering almost ¾ of total length of structure.

Almeida et al. (2017)

Description of two new species of Palpomyia Meigen (Diptera: â&#x20AC;Ś

E G H Figure 3. Palpomyia lanceolata sp. nov. male. A. Head; B. Palpus; C. Thorax (lateral view); D. Anterior tubercle of scutum; E. Fore, mid and hind legs (left to right); F. Fore femur ventral spines; G. Claws of 5th mid tarsomere; H. Wing.

A B

121

Figure 4. Palpomyia lanceolata sp. nov. male. A. Genitalia; B. Parameres; C. Aedeagus, am - amorphous membrane.

20 ventral spines. Both new species can also be distinguished by the characters of genitalia. To P. amazonensis the projection is of the aedeagus membrane is rounded and limited only to the apex while in P. lanceolata this membranous projection is amorphous. In addition, the distal part of the parameres in both new species are different, to P. amazonensis possesses a shallow cleft, while in P. lanceolata has projections in apical portion. Both new species has basal apodemes of parameres similar to Palpomyia turnbowi Grogan et al., 2013, however, in this species they are curved more than 90o, forming a tip in the central external side, whereas in P. amazonensis the apodemes are less curved with no tip in the central external side and in P. lanceolata they are straight (Grogan et al. 2013). The species Palpomyia amazonensis and P. lanceolata resembles Palpomyia guyana Clastrier, 1992 presenting an arcuate fore tibia, aedeagus quadrangular and absence of arrow-shaped apex. Besides that, P. guyana is similar the P. amazonensis for presents 18-20 spines in the femur and a cleft in the apex. The P. guyana specie differs both new species by absence of the mesoventral lobe of the gonocoxite and hyaline

membrane in the apex of aedeagus (Clastrier 1992). Palpomyia versicolor Macfie, 1939 is the only species from the distincta group recorded in the Brazilian Amazon region (Dippolito et al. 1995), but can be distinguished from both new species by the blackish thorax (brown in both new species), the presence of ventral spines in all femora (only in fore femur in the new species) the very slender distal portion of aedeagus with a caplike tip (straight in P. amazonensis and round in P. lanceolata) and parameres separated (fused in both new species) (Dippolito et al.1995). With the description of these new species we increase to three the representative species of the distincta group in the Brazilian Amazon and to 32 the number of Brazilian species of Palpomyia.

Acknowledgements To FAPEAM for a scholarship granted by the Project â&#x20AC;&#x153;Diversidade de Culicoides (Diptera: Ceratopogonidae) da agrovila de Rio e-ISSN 1983-0572

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Pardo, Amazonas, Brasil”. (FAPEAM 062.01844/2014). To John Ashley from Ashley Academic Publishing Service and Amy Grabner for reviewing the English.

References Borkent, A., 2016. World species of biting midges (Diptera: Ceratopogonidae). Available on: <http://wwx.inhs.illinois. edu/files/4514/6410/0252/CeratopogonidaeCatalog.pdf>. [Accessed on: 30.iii.2017]. Borkent, A. & G.R. Spinelli, 2007. Neotropical Ceratopogonidae (Diptera: Insecta), p. 93- 5 99. In: Adis, J., J.R. Arias, G. Rueda-Delgado & K.M. Wantzen (Eds.). Aquatic Biodiversity in Latin America (ABLA). Pensoft, Sofia-Moscow, 198 p. Clastrier, J., 1992. Description de Palpomyia guyana n. sp. de la Guyane Française (Diptera, Ceratopogonidade). Revue France Entomologique. 14: 117-121. Dippolito, A., G.R Spinelli & W.W. Wirth, 1995. A report on a collection of Ceratopogonidae (Diptera) from Rondonia (Brazil) and Iquitos (Peru) 1. Tribes Palpomyiini and Stenoxenini. Insecta Mundi, 9: 53-60. Grogan, W.L., G.R. Spinelli, M.M. Ronderos & C.G. Cazorla, 2013. The biting and predaceous midges of Guadeloupe (Diptera: Ceratopogonidae). Species of the subfamily Ceratopogonine. Insecta Mundi, 324: 1-21. Grogan, W.L. & W.W. Wirth, 1979. The North American predaceous midges of the genus Palpomyia Meigen (Diptera: Ceratopogonidae). Memoirs of the Entomological Society of Washington, 8: 1-125.

EntomoBrasilis 10 (2): 118-122

Jakob, W.L. & G.A. Bevier, 1969. Application of ovitraps in the U.S. Aedes aegypti eradication program. Mosquito News, 29: 55-62. Remm, H., 1976. A synopsis of the Palpomyia of the U.S.S.R. (Diptera, Ceratopogonidae). Loodusuurijate Seltsi Aastaraamat, 64: 172-197. Santarém, M.C.A. & M.L., Felippe-Bauer, 2016. Brazilian species of biting midges. Espécies de maruins do Brasil (Diptera: Ceratopogonidae). Coleção de Ceratopogonidae. CCER, Fiocruz, 12. Spinelli, G.R., W.L. Grogan & M.M. Ronderos, 2009. A revision of the Patagonian predaceous midges of the genus Palpomyia Meigen (Diptera: Ceratopogonidae). Insect Systematics e Evolution, 40: 43-70. DOI: https://doi.org/10.1163/187631209x416705. Torreias, S.R.S., R.L. Ferreira-Keppler & M.M. Ronderos, 2013. Biting midges (Ceratopogonidae: Diptera) present in aquatic macrophytes from wetlands of Marchantaria Island, Iranduba, Central Amazonia, Brazil. Journal of Natural History, 48: 109-122. DOI: https://doi.org/10.1080/002229 33.2013.791934. Wirth, W.W. & N. Marston, 1968. A method for mounting small insects on microscope slides in Canada balsam. Annals of the Entomological Society of America, 61: 783-784. DOI: https://doi.org/10.1093/aesa/61.3.783.

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Suggestion citation:

122

Almeida, J.F., E.S. Farias, R.B. Alencar & F.A.C. Pessoa, 2017. Description of two new species of Palpomyia Meigen (Diptera: Ceratopogonidae) from the Brazilian Amazon. EntomoBrasilis, 10 (2): 118-112. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.607

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.694 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Taxonomy and Systematic / Taxonomia e Sistemática

A new species of Ianthorntonia García Aldrete, from Bolivia, and description of the female Ianthorntonia marshalli García Aldrete (Psocodea: Psocomorpha: Epipsocetae: Epipsocidae) Registered on ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:F357FF89-A61C-4506-8CB6-415D9E4C833B Ianthorntonia dorbignyi n. sp. (Male): urn:lsid:zoobank.org:act:971FCF3A-864D-48AD-B1D2-9A6A7D651FCB Alfonso Neri García Aldrete Universidad Nacional Autónoma de México.

EntomoBrasilis 10 (2): 123-126 (2017) Abstract. A species of Ianthorntonia García Aldrete from the Department of La Paz, Bolivia, is here described and illustrated. It is based on a male, and differs from the other five species in the genus on hypandrium and phallosome characters. Also, the female Ianthorntonia marshalli García Aldrete, 2004, collected at the type locality of the species, is described and illustrated. It is the first female known in the genus; as expected, it is similar to the females of Goja Navás and Gojaoides García Aldrete. Keywords: Bark-Lice; Book-lice; Psocids; South America.

Uma nova espécie de Ianthorntonia García Aldrete, para a Bolívia, e descrição da fêmea de Ianthorntonia marshalli García Aldrete (Psocodea: Psocomorpha: Epipsocetae: Epipsocidae) Resumo. Uma espécie de Ianthorntonia García Aldrete, proveniente do departamento de La Paz, Bolívia, é aqui descrita e ilustrada. Esta espécie é baseada em um macho e difere das outras cinco espécies deste gênero pelas características do hipândrio e do falossomo. Além disso, a fêmea de Ianthorntonia marshalli García Aldrete, 2004, coletada na localidade tipo desta espécie, é descrita e ilustrada. Esta é a primeira fêmea conhecida para este gênero; como previsto, ela é similar as fêmeas de Goja Navás e Gojaoides García Aldrete. Palavras-chave: América do Sul; Piolhos de cascas de árvores; Piolhos de livros; Psocídeos.

he epipsocid genus Ianthorntonia García Aldrete (2004), is so far only known from the Bolivian Andes; it includes five species, all described on basis of males, three species from the Department of Cochabamba, and two species from the Department of La Paz. Casasola González (2006) studied the phylogenetic relationships of the genera of Epipsocetae; he found that Phallofractus García Aldrete (as sp. 4 THAI), Goja Navás (including Gojaoides García Aldrete), Ianthorntonia García Aldrete and Rogojiella García Aldrete, constitute a subclade of related genera in his clade B (see Figure 124 in that paper). On wing venation characters and phallosome structure, Ianthorntonia is closest to Goja. The females of Goja Navás, and Gojaoides García Aldrete are micropterous, showing associated neotenic characters, as small numbers of trichobothria in the sensory fields of the paraprocts, and lack of ctenidobothria on the first tarsomeres of the legs. It could then be expected that the females of Ianthorntonia would be similar to those of Goja and Gojaoides.

On April 9, 2004, I visited the type localities of Ianthorntonia annae García Aldrete, 2004, Ianthorntonia loisae García Aldrete, 2004, and Ianthorntonia marshalli García Aldrete, 2004, and was able to find the male-female association of the latter species. That female is here described and illustrated, as well as a species of Ianthorntonia, represented by a male, collected in the Department of La Paz, on April 6, 2004.

Material and Methods One male and one female were available for study. The male is mutilated, missing the tibiae and tarsomeres of all legs, as well as the antennae and maxillary palpomeres. The two specimens were dissected in ethanol 80%, and their parts were mounted on slides in Canada balsam following standard procedures. Parts on the slides were measured with a filar micrometer. Abbreviations of parts measured are as follows: FW, HW: lengths of fore- and hind-wings, F, T, t1 and t2: lengths of femur,

Edited by:



Alberto Moreira Silva-Neto

Alfonso Neri García Aldrete  angapsocodea@gmail.com  No ORCID record

Article History: Received: 31.iii.2017 Accepted: 29.v.2017

Corresponding author:

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Funding agencies:  Without funding declared

García Aldrete (2017)

A new species of Ianthorntonia García Aldrete, from Bolivia, and…

tibiae and tarsomeres 1 and 2 of right hind leg, Mx4: length of fourth palpomere of right maxillary palpus, f1…fn: lengths of flagellomeres 1…n of right antenna, IO, D and d: minimum distance between compound eyes, antero-posterior diameter, and transverse diameter of right compound eye, respectively, all in dorsal view of head, PO: d/D. The specimens studied are deposited in the National Insect Collection (CNIN; Instituto de Biología, UNAM, México City).

Results and discussion Ianthorntonia dorbignyi n. sp. (Male) (Figures 1-5) Color (in 80% ethanol). Ground color reddish brown. Compound eyes black, ocelli hyaline, with ochre centripetal crescents. Head pattern not discernible, due to the state of the specimen. Tergal lobes of meso- and metathorax dark brown. Coxae, trochanters and femora pale brown. Forewings washed with pale brown, with hyaline fenestrae distally between veins, from R1 to Cu1b. Pterostigma with brown proximal and distal bands. Hindwings with a pale brown hue. Morphology. Outer cusp of lacinial tip broad, with seven denticles. Forewing (Figure 1): pterostigma elongate, wider in the middle. R2+3 unbranched, right forewing with a crossvein to the pterostigma, left forewing without such crossvein. R4+5 branched twice, as illustrated, resulting in three branches. M

with six branches, as illustrated. Areola postica long, shallow, rounded apically. Hindwing (Figure 1), Rs two branched, Rs-M fused for a distance, M three branched. Hypandrium (Figure 5) wide, setose, posteriorly convex, with border strongly sclerotized; a field of macrosetae on each postero-lateral angle. Paraprocts (Figure 3) rounded, setae as illustrated, sensory fields oval, with 30-32 trichobothria on basal rosettes. Epiproct (Figure 3) wide, straight anteriorly, rounded posteriorly, with a group of three mesal macrosetae, and a row of setae along posterior border; other setae as illustrated. Phallosome (Figure 4) broad, closed anteriorly; external parameres long, slender, straight, directed posteriorly, distally rounded; aedeagal arch with a broad posterior projection in the middle. Two pairs of endophallic sclerites, anterior pair transverse, strongly sclerotized, elongate, each arm bearing a long, slender, distally curved outwards acuminate process. Posterior pair stout, each arm with a wide based process directed outwards, distally hooked, and an inner process directed posteriorly and curved outwards, distally acuminate, bearing a row of teeth mesally on outer border, a tooth further ahead on the outer border, and a field of granules anteapically. Measurements (in µm). FW: 3600, HW: 3100, IO: 341, D: 287, d: 236, IO/d: 1.44, PO: 0.82. Type locality. BOLIVIA. La Paz. 28 Km SE Chulumani, South Yungas, 16º23.669’S: 67º29.936’W, 1437 m., 6.IV.2004, beating ferns and dead leaves on rock wall, near waterfall. Holotype male. A. N. García Aldrete.

2 1

124

Figures 1-5. Ianthorntonia dorbignyi n. sp. (Holotype male). 1. Forewing and hindwing. 2. Right lacinial tip. 3. Left paraproct and epiproct. 4. Phallosome. 5. Hypandrium. Scales in mm.

e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 10 (2): 123-126

Etymology. This species honors the memory of Alcide Dessalines d’Orbigny, French naturalist (1802-1857), author of the monumental “Voyage dans l’Amérique Méridionale”, a foundational work for the knowledge of the natural history of Argentina, Bolivia, Brasil, Chile, Peru and Uruguay, and who most contributed to the scientific knowledge on Bolivia. Remarks. I. dorbigny differs from the other five species in the genus, mainly on phallosome characters; it is the only species having the external parameres rod-shaped, slender and without spines, it is also the only species in which the aedeagal arch is broadly projected posteriorly in the middle. Besides, the endophallic sclerites are distinct, and the hypandrium is strongly sclerotized posteriorly. All the above characters place this species apart from the other species in the genus. It is the third species in the genus to be recorded in the Bolivian department of La Paz.

Ianthorntonia marshalli García Aldrete (Female) (Figures 6-11) Color (in 80% ethanol). Body dark brown. Compound eyes black. Mx4 slightly more pigmented than the other palpomeres. Antennae and legs brown. Tibiae brown, with apices and a mesal band pale brown. Winglets brown. Morphology. Neotenic (i.e. without ocelli, t1 of legs without ctenidobothria, micropterous, sensory fields of paraprocts with four trichobothria in basal rosettes). Abdomen globose. Outer cusp of lacinial tip broad, with eight denticles (Figure 9). Winglets with sides parallel (Figure 8), distally rounded, with macrosetae sparsed on the surface, without traces of venation. Subgenital plate (Figure 7) wide, densely setose, posteriorly rounded, pigmented area anteriorly concave in the middle. Gonapophyses (Figure 10): v1 long, slender, v2+3

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Figures 6-11. Ianthorntonia marshalli García Aldrete. (Female). 6. Front view of head. 7. Subgenital plate. 8. Winglets with sides parallel. 9. Right lacinial tip. 10. Gonapophyses and ninth sternum. 11. Left paraproct and epiproct. Scales in mm.

e-ISSN 1983-0572

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García Aldrete (2017)

A new species of Ianthorntonia García Aldrete, from Bolivia, and…

with 7-9 macrosetae on v2, distal process straight, acuminate, with microsetae. Ninth sternum (Fig. 10) with a broadly tearshaped area on each side of spermapore. Paraprocts (Figure 11) broad, with setae as illustrated, sensory fields small, with four trichobothria on basal rosettes. Epiproct (Figure 11) bell shaped, with setae as illustrated. Measurements (in µm). FW: 339, F: 1183, T: 1768, t1: 855, t2: 281, f1: 961, f2: 865, f3: 650, f4: 454, Mx4: 362, IO: 433, D: 267, d: 206, IO/d: 2.1, PO: 0.77. Specimen studied. BOLIVIA. Cochabamba. 70 Km NE Cochabamba, 17º10.513’S: 65º54.026’W, 2,950 m. (type locality of I. marshalli García Aldrete). 9.IV.2004, beating ferns and vegetation on rock wall, 1 female, taken together with three males of the same species. A. N. García Aldrete. Remarks. The finding of the female of I. marshalli, confirms the prediction on its phenotype, close to the females of Goja and Gojaoides. Both the macropterous males, and the micropterous

females, are found in the same biotope. To date, no species of Ianthorntonia have been found outside of the Bolivian Andes.

Acknowledgements I thank Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, for continuous research support.

References Casasola González, J.A., 2006. Phylogenetic relationships of the genera of Epipsocetae (Psocoptera: Psocomorpha). Zootaxa, 1194: 1-32. García Aldrete, A. N. 2004. A new epipsocid genus (Psocoptera: Epipsocidae) from Bolivia, p. 99-103. In: García Aldrete, A. N., C. Lienhard & E. L. Mockford (Eds.). Thorntoniana. A commemorative volumen for Ian W. B. Thornton. Publicaciones Especiales 20. Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. México, 205 p.

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Suggestion citation:

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García Aldrete, A.N., 2017. A new species of Ianthorntonia García Aldrete, from Bolivia, and description of the female Ianthorntonia marshalli García Aldrete (Psocodea: Psocomorpha: Epipsocetae: Epipsocidae). EntomoBrasilis, 10 (2): 123-126. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.694

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.673 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Scientific Note/Comunicação Científica

New records of Dictyopsocus pennicornis (Burmeister) (Psocodea ‘Psocoptera’: Psocidae: Psocinae) Registered on ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:3DAF005A-AFC0-4D47-AA2C-2459CE397891 João Alves Oliveira¹, Alberto Moreira Silva-Neto¹, Diego Matheus Mello Mendes¹ & Alfonso Neri García Aldrete² 1. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia/Pós graduação em Entomologia. 2. Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México.

EntomoBrasilis 10 (2): 127-130 (2017) Abstract. First records of Dictyopsocus pennicornis (Burmeister), in the northeastern Brazilian states of Bahia, Ceará and Paraíba, are presented, with biogeographic comments. Keywords: Bark-Lice; Geographic distribution; Neotropics, Psocids; Thyrsophorini.

Novos registros de Dictyopsocus pennicornis (Burmeister) (Psocodea ‘Psocoptera’: Psocidae: Psocinae) Resumo. Os primeiros registros de Dictyopsocus pennicornis (Burmeister), nos estados brasileiros da Bahia, Ceará e Paraíba são apresentados, com comentários biogeográficos. Palavras-chave: Distribuição geográfica; Neotropical; Piolhos de cascas de árvores; Psocídeos; Thyrsophorini.

he family Psocidae includes the subfamilies Kaindipsocinae, Amphigerontiinae and Psocinae (Yoshizawa et al. 2011), the latter including five tribes, one of which is Thyrsophorini. It is divided in two groups previously known as Cerastipsocinae and Thyrsophorinae (Yoshizawa & Johnson 2008). The tribe includes 15 genera, one of which is the monotypic Dictyopsocus Enderlein, represented by Dictyopsocus pennicornis (Burmeister), easily identified by the presence of small ramifying veinlets in the central area of the forewing. Dictyopsocus was raised by Enderlein (1901) to include the species then known as Thyrsophorus pennicornis Burmeister (Burmeister 1839). It was redescribed by New in 1973 and later, in 1978 was transferred and reduced to a subgenus of Thyrsopsocus by the same author, with a description of a female specimen (New 1973, 1978). The genus was reinstalled by Mockford (1992). The species is widely distributed, ranging from Venezuela to Argentina, near the border with southern Brazil (Lienhard & Smithers 2002). In Brazil D. pennicornis was recorded for the states of Amazonas and Santa Catarina (García Aldrete & Mockford 2009). The purpose of this note is to record the presence of D. pennicornis in three Brazilian northeastern states, with biogeographic comments. The specimens of D. pennicornis for this study were recently collected during expeditions as part of the Brazilian “PPBio Semi-árido” program, and are deposited in the Johann Becker Entomological

Collection at the Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Feira de Santana. Four specimens were collected in the States of: a) Bahia, municipality of Santa Terezinha, Serra da Jibóia, 12º51’ S: 39º28’ W, 10.XI.2010, 1 male, 1 female; b) Ceará, municipality of Ubajara, Parque Nacional Serra Grande, 02º49’ S’, 40º54’ W, 1 male (Figures 1-13), and c) Paraíba, municipality of Areia, Brejo Paraibano, Reserva Pau Ferro, 26.IX.2011, 1 female (Figures 14-26). The specimes were dissected in 80% ethanol; their parts (head, right legs and wings, and genitals) were mounted in Canada balsam. Before dissecting, whole specimens were placed in 80% ethanol under a dissecting microscope, illuminated with cold, white light, and observed at 50X to record color. The images were taken with a Leica DFC295 attached at a stereoscopic microscope M205. The four specimens were collected in forest areas. Although their presence in the northeastern region of Brazil, in the semi-arid biome Caatinga, they are only known from forests enclaves, although extensive collecting was conducted in the semi-arid regions as part of the “PPBio Semi-árido” program, which aims to document the biodiversity of this biome. The absence of D. pennicornis in the other areas of the semi-arid region allows us to suggest that this species does not have the ability to disperse among the forest patches through the semi-arid matrix. They must have colonized those different areas when they were connected. With exception of Caracas and Argentina, all the other forests are part

Edited by:



William Costa Rodrigues

Alberto Moreira Silva-Neto  bio.alberto@gmail.com  http://orcid.org/0000-0001-6081-4397

Article History: Received: 13.xii.2016 Accepted: 04.vii.2017

Corresponding author:

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Funding agencies:  Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Universidad Nacional Autónoma de México

Oliveira et al. (2017)

New records of Dictyopsocus pennicornis (Burmeister) (Psocodea â&#x20AC;Ś

of the Amazonian rainforest, Caatinga forest enclaves or Atlantic rainforest. They were connected at different periods of time in the Tertiary (Rylands et. al. 1996) and in the Quaternary (Marks et. al. 2002), during forest expansion periods due to global climate changes, although there are different hypotheses regarding how they were connected (Bigarella & Andrade-Lima 1982; Cracraft 1994; Silva & Casteleti 2003). This study indicates that D.

pennicornis and possibly other species of Psocoptera, as an old and widespread group, is a good model for biogeography studies. A study to resolve the relationship between D. pennicornis populations and more sampling effort might endorse the species distribution story, which would support more evidence for one of the hypotheses about the Amazonian rainforest and Atlantic rainforest connection (Melo Santos et. al. 2007).

2 3

1 6

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Figures 1-13. Dictyopsocus pennicornis (Burmeister). Male. 1. Front view of head. 2. Forewing. 3. Hindwing. 4. Right antenna. 5. Right lacinial tip. 6. Labrum. 7. Right maxillary palp. 8. Right foreleg. 9. Right midleg. 10. Right hindleg. 11. Clunium, right paraproct, and epiproct. 12. Hypandrium. 13. Phallosome. Scales in mm.

e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 10 (2): 127-130

19 17 18

Figures 14-26. Dictyopsocus pennicornis (Burmeister). Female. 14. Front view of head. 15. Forewing. 16. Hindwing. 17. Right antenna. 18. Right lacinial tip. 19. Labrum. 20. Right maxillary palp. 21. Right foreleg. 22. Right midleg. 23. Right hindleg. 24. Clunium, right paraproct and epiprocto. 25. Gonapophyses. 26. Subgenital plate.

e-ISSN 1983-0572

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Oliveira et al. (2017)

New records of Dictyopsocus pennicornis (Burmeister) (Psocodea …

Acknowledgements We thank Freddy Bravo, Coordinator of the Invertebrates Area for the PPBio-Semi-arid Project (process-558317/2009-0), at the Universidade Estadual de Feira de Santana, Bahia, Brazil. ANGA thanks Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, for continuous research support. AMSN, JRAO and DMMM thank Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA) for research support.

References Bigarella, J.J. & D. Andrade-Lima, 1982. Paleo environmental changes in Brazil, p. 27-40. In: Prance, G.T. (Ed). Biological Diversification in the Tropics. Columbia University Press, New York, 714 p. Burmeister, H., 1839. Handbuch der Entomologie. 2. Band. Berlin. XII+1050 pp. (Psocoptera: p. 772-782). Cracraft, J., 1994. Species diversity, biogeography, and the evolution of biotas. American Zoologist, 34: 33-47. DOI: https://doi.org/10.1093/icb/34.1.33. Enderlein, G., 1901. Neue deutsche und exotische Psociden, sowie Bemerkunger zur Systematk. Zoologische Jahrbucher (Abteilung Systematik),14: 537-548. García Aldrete, A.N. & E.L. Mockford, 2009. A list of Psocoptera (Insecta: Psocodea) from Brazil. Revista Mexicana de Biodiversidad, 80: 665-673. Lienhard, C. & C.N. Smithers, 2002. Psocoptera (Insecta). World Catalogue and Bibliography. Instrumenta Biodiversitatis V. Muséum d’histoire naturelle, Genève, Suisse, 745 p. Marks, B.D., S.J. Hackett & A.P. Capparella, 2002. Historical relationships among Neotropical lowland forest areas of endemism as determined by mitochondrial DNA sequence variation within the Wedge-billed Woodcreeper (Aves: Dendrocolaptidae: Glyphorynchus spirurus). Molecular Phylogenetics and Evolution, 24: 153-167. DOI: https://doi.org/10.1016/s1055-7903(02)00233-6.

Melo Santos, A.M., D.R. Cavalcanti, J.M.C.D. Silva & M. Tabarelli, (2007). Biogeographical relationships among tropical forests in north‐eastern Brazil. Journal of Biogeography, 34: 437-446. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1365-2699.2006.01604.x. Mockford, E.L., 1992. Taxonomy of the Thyrsophorine barklice of Panama (Psocoptera: Psocidae: Thyrsophorinae). p. 257270. In: Quintero D. & Aiello A. (eds). Insects of Panama and Mesoamerica. Oxford University Press, Oxford, 692 p. New T., 1978. An appraisal of the Thyrsophorinae stat. nov. (Psocoptera, Psocidae) and of its constituent genera from the Neotropics. Systematic Entomology 3: 35-49. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1365-3113.1978.tb00386.x. New, T., 1973. A note on the genus Dictyopsocus Enderlein (Psocoptera, Thyrsophoridae). Journal of Natural History, 7: 509-512. DOI: https://doi.org/10.1080/00222937300770401. Rylands A.B., G.A.B. Fonseca, Y.L.R. Leite & R.A. Mittermeier, 1996. Primates of the Atlantic Forest: origin, distributions, endemism, and communities. p. 21-51. In: Norconk M.A., A.L. Rosenberger, & P. A. Garber (eds). Adaptive radiations of neotropical primates. Plenum, New York, 348 p. Silva, J.M.C. & C.H.M. Casteleti, 2003. Status of the biodiversity of the Atlantic Forest of Brazil. p. 43-59. In: Silva, J.M.C. & C.H.M. Casteleti, (eds).The Atlantic Forest of South America: Biodiversity Status, Threats, and Outlook. CABS and Island Press, Washington, 488 p. Yoshizawa, K. & K.P. Johnson, 2008. Molecular systematics of the barklouse family Psocidae (Insecta: Psocodea: ‘Psocoptera’) and implications for morphological and behavioral evolution. Molecular Phylogenetics and Evolution 46: 547-559. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ympev.2007.07.011. Yoshizawa, K., E. Bess & K.P. Johnson, 2011. Kaindipsocinae is a sister taxon to the rest of Psocidae (Insecta: Psocodea: ‘Psocoptera’). Invertebrate Systematics 25: 81-90. DOI: https://doi.org/10.1071/is11004.

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Suggestion citation:

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Oliveira, J.A., A.M. Silva-Neto, D.M.M. Mendes & A.N. García Aldrete, 2017. New records of Dictyopsocus pennicornis (Burmeister) (Psocodea ‘Psocoptera’: Psocidae: Psocinae) . EntomoBrasilis, 10 (2): 127-130. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.673

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.682 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Scientific Note/Comunicação Científica

Ocorrência de Corythaica passiflorae (Berg) (Hemiptera: Tingidae) em cultivos comerciais de jiló e berinjela no Estado do Tocantins, Brasil Cleidiane de Andrade Ferreira¹, Luci Boa Nova Coelho² & Rodrigo Souza Santos³ 1. Agência de Defesa Agropecuária do Estado do Tocantins (Adapec). 2. Universidade Federal do Rio de Janeiro. 3. Embrapa Acre.

EntomoBrasilis 10 (2): 131-134 (2017) Resumo. Uma alta infestação de Corythaica passiflorae (Berg) (Hemiptera: Tingidae) foi observada em plantas de jiló (Solanum aethiopicum L. - grupo gilo) e berinjela (Solanum melongena L.), em uma área de cultivo comercial no município de Paraíso do Tocantins, estado do Tocantins. Os insetos popularmente conhecidos como percevejos-de-renda foram observados em um alto número populacional, na face inferior das folhas, provocando injúrias e consequente prejuízo econômico, com elevada queda na produção e mortalidade de plantas. Além disso, também foi observada a associação do tingídeo com plantas de ocorrência espontânea, tais como a jurubeba (Solanum paniculatum L.) e o joá (Solanum viarum Dunal), comuns na região e, que podem contribuir para a disseminação dos insetos em outras áreas produtoras de solanáceas. Este trabalho registra a primeira ocorrência de C. passiflorae em plantios comerciais de jiló e berinjela no estado do Tocantins, além do registro de novas plantas hospedeiras desse tingídeo (joá e jurubeba) no Brasil. Palavras-chave: Heteroptera; Hortaliça; Planta hospedeira; Planta daninha; Solanaceae.

Occurrence of Corythaica passiflorae (Berg) (Hemiptera: Tingidae) on commercial plantations of gilo and eggplant in Tocantins state, Brazil Abstract. A high infestation of Corythaica passiflorae (Berg) (Hemiptera: Tingidae) was observed in gilo plants (Solanum aethiopicum L. – gilo group) and eggplant (Solanum melongena L.) in a commercial plantation area in the municipality of Paraíso do Tocantins, Tocantins state, Brazil. The insects popularly known as lace bugs were observed in a high population on the underside of the leaves, causing damages and consequent economic loss, with a high drop in plant production and plant mortality. Therefore, the association of the tingid with plants of spontaneous occurrence, such as jurubeba (Solanum paniculatum L.) and tropical soda apple (Solanum viarum Dunal), common in the region, which may contribute to the dissemination of insects in other solanaceous producing areas. This work reports the first occurrence of C. passiflorae in commercial plantations of gilo and eggplant in Tocantins state, besides the registration of new host plants of this tingid (joá and jurubeba) in Brazil.

Keywords: Heteroptera; Host plant; Solanaceae; Vegetable crop; Weed.

família Solanaceae é representada por aproximadamente 150 gêneros e 3.000 espécies, sendo que no Brasil ocorrem aproximadamente 34 gêneros e 452 espécies entre herbáceas, arbustivas e arbóreas (Stheman et al. 2010). Algumas espécies demostram importância econômica e comercial, devido a serem utilizadas como alimento e na medicina popular (Roddick 1991; Hawkes 1999), dentre essas se destacam o jiló (Solanum aethiopicum L. – grupo gilo) e a berinjela (Solanum melongena. L.). A berinjela e o jiló são culturas que apresentam exigências por altas temperaturas, água e baixa tolerância ao frio, caracterizando culturas tipicamente tropicais, podendo ser plantadas o ano todo (Picanço et al. 1997; Ribeiro et al. 1998). Essas características deram boa adaptabilidade às condições edafoclimáticas da região, situada no município de Paraíso do

Tocantins e também em outras regiões do estado do Tocantins, as quais são semelhantes às exigências dessas culturas. A prática de monocultivo na produção de hortaliças, principalmente em pequenas propriedades, constitui um fator que favorece a incidência de pragas e doenças em cultivos de jiló e berinjela, além de práticas de manejo e adubações incorretas que também contribuem para a ocorrência de ataques de pragas, como espécies de ácaros, besouros, lagartas, percevejos, pulgões e moscas (Ribeiro et al. 1998; Pereira et al. 2012). A berinjela é relativamente resistente ao ataque de pragas e consequentemente não necessita de uso intensivo de acaricidas e inseticidas (Ribeiro et al. 1998). A família Tingidae compreende insetos pequenos com mais de 600 espécies, das quais cerca de 400 vivem nas Américas, sobrevivem em numerosas colônias, na face inferior das folhas

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

Marliton Rocha Barreto

Cleidiane de Andrade Ferreira  cleidiane.agro@gmail.com  No ORCID record

Article History: Received: 14.ii.2017 Accepted: 30.vii.2017

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Occurrence of Corythaica passiflorae (Berg) (Hemiptera: Tingidae)…

onde realizam suas posturas, na superfície ou no interior das mesmas. Os adultos e as ninfas alimentam-se da seiva da planta hospedeira, provocando clorose e necrose das folhas e, consequentemente, reduzindo a produtividade das plantas (Kogan 1960; Montemayor & Melo 2012). Em julho de 2015, foi verificado um ataque de percevejos-derenda em culturas comerciais de jiló e berinjela, localizadas em área rural no município de Paraíso do Tocantins, TO (10º10’55.5”S; 48º52’65.6”O). Os plantios apresentavam uma área de aproximadamente 600 m², com espaçamento de 1,5 m entre plantas, e encontravam-se no período de floração e frutificação no momento de infestação. Na área não eram realizados tratamentos fitossanitários para o controle de pragas e doenças e os tratos culturais eram realizados de acordo com a experiência e conhecimento do produtor. O ataque foi observado também em plantas de ocorrência espontânea, como a jurubeba e o joá, próximas à área de plantio. Os insetos encontravam-se em colônias nas faces inferiores das folhas das plantas, ocasionando grandes injúrias e perdas na produção de frutos nas duas culturas. As folhas atacadas apresentavam uma coloração amarelada e, na face inferior foi possível observar muitas pontuações escuras, as quais correspondem aos dejetos dos insetos, além de uma grande perda de área fotossintetizante nas plantas infestadas. A coloração amarelada se dá devido à contínua sucção de seiva da planta pelos adultos e ninfas do inseto, levando à necrose do tecido foliar.

Os percevejos-de-renda dessa espécie foram originalmente descritos em outras solanáceas de interesse econômico. Na Amazônia foi registrado em tomateiro (Sefer 1961) e no estado do Rio de Janeiro nas culturas da berinjela (Ventura et al. 2007) e jiló (Torres et al. 2010). Por problemas de determinação do nome da espécie, muitos autores citam a espécie como Corythaica cyathicollis (Costa) (Hemiptera: Tingidae) (Kogan 1960; Montemayor & Melo 2012). Para Kogan (1960) a discussão passou a ser literária e não científica, ocasionando grandes prejuízos devido à confusão de nomes. No presente trabalho, optou-se por seguir a classificação de Montemayor & Melo (2012). A espécie C. passiflorae possui coloração palha na região dorsal com manchas escuras. O tamanho pode variar de 3,0 a 3,5 mm de comprimento, sendo as ninfas de coloração esbranquiçada com expansões espinhosas laterais ao longo do corpo. Concentramse na parte inferior das folhas promovendo a sucção de seiva e injetando toxinas nas plantas hospedeiras. Os sintomas característicos do ataque são coloração esbranquiçada no local da infestação e posterior necrose. As plantas apresentam-se frágeis, facilitando a entrada de patógenos. A fêmea pode chegar até 30 dias e depositar até 300 ovos (Borges et al. 2012). Esse tingídeo também foi observado atacando plantas de ocorrência espontânea (Figura 2B), típicas do estado do Tocantins tais como o joá (Solanum viarum Dunal) e a jurubeba (Solanum paniculatum L.), sendo essas consideradas hospedeiras do inseto e podem contribuir para a disseminação de C. passiflorae para outras localidades no Estado. A fertilidade do solo possui influência direta no desenvolvimento de plantas e pode afetar indiretamente a densidade populacional de insetos fitófagos (Herzog & Funderburk 1986; Schulze & Djuniadi 1998). A quantidade de nitrogênio e potássio fornecida às plantas de S. melongena podem influenciar na resistência ou susceptibilidade ao ataque de C. passiflorae. A berinjela é considerada a cultura mais suscetível à C. passiflorae que outras plantas da família das solanáceas (Kogan 1960; Ventura et al. 2007).

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Insetos adultos foram coletados diretamente das plantas infestadas, preservados em frasco contendo álcool etílico a 70% e identificados com auxílio de chaves dicotômicas específicas, sob microscópio estereoscópio. O material coletado foi identificado como Corythaica passiflorae (Berg) (Hemiptera: Tingidae), popularmente conhecido como percevejo-de-renda ou percevejo manchador (Castro et al. 2004; Côrrea et al. 2012) e, está depositado na Coleção Entomológica José Alfredo Pinheiro Dutra, do Instituto de Biologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ), Rio de Janeiro, RJ.

Ferreira et al. (2017)

Figura 1. Corythaica passiflorae (Berg) (Hemiptera: Tingidae) em folha de jiló, em cultivo comercial no Município de Paraíso do Tocantins, TO.

e-ISSN 1983-0572

Maio - Agosto 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

EntomoBrasilis 10 (2): 131-134

Considerando a ocorrência de C. passiflorae e seus prejuízos na produção de jiló (Figura 2A e 2D) e berinjela (Figura 2C) no estado do Tocantins, verifica-se a necessidade de estudos complementares que correlacionem técnicas de manejo e métodos de controle desses insetos. Atualmente encontra-se registrado apenas um produto para o controle de C. passiflorae na cultura da berinjela, tendo como princípio ativo a deltametrina, sendo considerado um produto extremamente tóxico em sua classe toxicológica (AGROFIT 2017). Para a cultura do jiló ainda não há produtos registrados no Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA). No que tange ao controle biológico de C. passiflorae, há relatos de espécies de taquinídeos (Diptera: Tachinidae) associados a

esse tingídeo (AGROFIT 2017). Embora sejam considerados parasitoides eficientes, não existem estudos aprofundados sobre sua utilização na cultura do jiloeiro no Tocantins. O trabalho registra a primeira ocorrência de C. passiflorae em cultivos de jiló e berinjela no estado do Tocantins e em joá e jurubeba no Brasil. Diante da situação, há a necessidade de estudos com enfoque em métodos de controle e manejo adequado desses cultivos, visando reduzir os prejuízos ocasionados por C. passiflorae no Estado. Mediante essa informação, técnicos e extensionsitas podem orientar adequadamente os pequenos agricultores, que cultivam comercialmente estas culturas durante todo o ano.

REFERÊNCIAS AGROFIT, 2017. Sistema de Agrotóxicos Fitossanitários do Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA). Disponível em: <http://agrofit.agricultura.gov.br/agrofit_ cons/principal_agrofit_cons>. [Acesso em: 08.vi.2017]. Borges, R.P., J.B. Pinheiro, J. Anderson & A. Reis, 2012. Doenças e pragas do jiloeiro. Brasília: Embrapa Hortaliças (Circular Técnica, 106). 13 p. Castro, C.M., B.J.R. Alves, D.L. Almeida & R.L.D. Ribeiro, 2004. Adubação verde como fonte de nitrogênio para a cultura da berinjela em sistema orgânico. Pesquisa Agropecuária Brasileira, 39: 123-125. DOI: https://doi.org/10.1590/s0100204x2004000800008.

e-ISSN 1983-0572

Côrrea, A.L, M.C.A. Fernandes & L.A. Aguiar, 2012. Produção de tomate sob manejo orgânico. Niterói: Programa Rio Rural (Manual Técnico, 36). 38 p. Hawkes, J.G., 1999. The economic importance of the family Solanaceae. p. 1-18. In: Nee, M., D.E. Symon, R.N. Lester & J.P. Jessop (Eds.). Solanaceae IV. Advances in biology & utilization. London: Royal Botanic Gardens, Kew. 494 p. Herzog, D. C.; Funderburk, J. E. 1986. Ecological bases for habitat management and cultural control. In: Kogan, M. (Ed.). Ecological theory and integrated pest management practice. Wiley Interscience, New York, USA, p.217-259. Kogan, M., 1960. Corythaica cyathicollis (Costa, 1864), aspectos sistemáticos, biológicos e econômicos (Hemiptera, Tingidae). Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 58: 59-88. DOI: https://doi.org/10.1590/s0074-02761960000100003.

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Figura 2. Danos ocasionados por C. passiflorae em plantas de jiló (A) e (D), joá (B) e berinjela (C).

Ferreira et al. (2017)

Occurrence of Corythaica passiflorae (Berg) (Hemiptera: Tingidae)…

Montemayor, S.I. & M.C. Melo, 2012. Synopsis of the genus Corythaica Stål (Insecta, Heteroptera, Tingidae), with the description of three new species from Argentina. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 47: 119-130. DOI: https://doi.org/10.1080/01650521.2012.698103. Pereira, R.B., J.B. Pinheiro, J.A. Guimarães & A. Reis, 2012. Doenças e pragas do jiloeiro. Brasília: EMBRAPA Hortaliças (Circular Técnica, 106), 13 p. Picanço, M., V.W.D. Casali, I.V.R. Oliveira & G.L.D. Leite, 1997. Homópteros associados ao jiloeiro. Pesquisa Agropecuária Brasileira, Brasília, 32: 451-456. Ribeiro, C.S.C., S. Brune & F.J.B Reifschneider, 1998. Cultivo da berinjela (Solanum melongena L.). Brasília: EMBRAPA Hortaliças (Instruções Técnicas, 15), 24 p. Roddick, J.G, 1991. The importance of the Solanaceae in medicine and drug therapy. p. 7-23. In: Hawkes, J.G., R.N. Lester, M. Nee & N. Estrada (Eds.). Solanaceae III: taxonomy, chemistry, evolution. London: Royal Botanic Garden, Kew. 492 p.

Sefer, E., 1961. Catálogo dos insetos que atacam as plantas cultivadas da Amazônia. Pará: Embrapa Amazônia Oriental (Boletim técnico, 43). 53 p. Schulze, W. & D. Djuniadi, 1998. Introduction of integrated pest management in rice cultivation in Indonesia. Pflanzen Nachrichten, 2: 97-105. Torres, J.L.R., P.C.R. Cassino & M.G. Pereira, 2010. Doses de adubação nitrogenada, fatores climáticos e a flutuação populacional de Corythaica cyathicollis (Hemiptera: Tingidae) em jiló. Revista de Ciências da Vida, 30: 77-90. Ventura, S.R.S., A.G. Carvalho, A.C.S. Abboud & R. L.D. Ribeiro, 2007. Influência das doses de nitrogênio e das coberturas vivas do solo em cultivo orgânico de berinjela, na incidência de Corythaica cyathicollis em diferentes períodos do dia. Revista Biotemas, 20: 59-63.

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Suggestion citation:

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Ferreira, C.A., L.B.N. Coelho & R.S. Santos, 2017. Occurrence of Corythaica passiflorae (Berg) (Hemiptera: Tingidae) on commercial plantations of gilo and eggplant in Tocantins state, Brazil. EntomoBrasilis, 10 (2): 131-134. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.682

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.684 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Scientific Note/Comunicação Científica

Ocorrência de Phenacoccus solenopsis Tinsley (Hemiptera: Pseudococcidae) em quiabeiro no estado do Acre Rodrigo Souza Santos¹ & Ana Lúcia Benfatti Gonzalez Peronti² 1.Embrapa Acre. 2. Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias (FCAV/UNESP).

EntomoBrasilis 10 (2): 135-138 (2017) Resumo. As cochonilhas são insetos sugadores de seiva que causam enfraquecimento das plantas, queda de frutos, além de atuarem como vetores de fitopatógenos e favorecerem a ocorrência da fumagina, que por sua vez diminui a capacidade fotossintética das plantas. A espécie Phenacoccus solenopsis Tinsley é uma espécie polífaga e relatada em plantas cultivadas, ornamentais, hortaliças e espécies daninhas. No presente estudo, registrou-se a ocorrência da cochonilha P. solenopsis na cultura do quiabeiro no município de Rio Branco, estado do Acre, Brasil. Exemplares da cochonilha foram coletados em plantas de quiabeiro cultivados em horta urbana em março de 2015. Observou-se que a infestação da cochonilha ocorreu em brotos terminais, caules e frutos dessa malvácea. Ressalta-se ser esse o primeiro relato de ocorrência e infestação de P. solenopsis em quiabeiro no estado do Acre. Palavras-Chave: Abelmoschus esculentus; cochonilha; cochonilha-do-algodoeiro; distribuição geográfica; Malvaceae.

Occurrence of Phenacoccus solenopsis Tinsley (Hemiptera: Pseudococcidae) in okra in Acre state, Brazil Abstract. Mealybugs are sap-sucking insects that cause weakening of plants, fruit drop, and act as vectors of pathogens and favor the occurrence of sooty mold which decreases in the photosynthetic capacity of plants. The species Phenacoccus solenopsis Tinsley is a polyphagous species and has been reported in cultivated, ornamental plants, vegetables and weeds. In the present study, the mealybug P. solenopsis was reported in okra culture in the county of Rio Branco, state of Acre, Brazil. Samples of mealybug were collected in cultivated okra plants in urban garden in March 2015. It was observed that the infestation of the mealybug occurred in terminal buds, stems and fruits of these plants. It is noteworthy that this is the first report of occurrence and infestation of P. solenopsis in Acre state. Keywords: Abelmoschus esculentus; cochineal; cotton mealybug; geographic distribution; Malvaceae.

s cochonilhas constituem um dos principais grupos de insetos-praga em diversos sistemas de produção, infestando plantas silvestres e cultivadas, seja em campo ou em cultivos protegidos (Santa-Cecília & Souza 2005). Algumas espécies apresentam um escudo ceroso protetor que pode ser destacado, enquanto outras são revestidas de apenas uma secreção cerosa que não se destaca. São insetos gregários e extremamente prolíferos, aumentando rapidamente o número de indivíduos sobre diversas partes da planta, inclusive as raízes (Santa-Cecília et al. 2007). As cochonilhas causam prejuízos diretos pela contínua sucção de seiva, além de concorrem para o enfraquecimento das plantas, podendo causar a queda precoce de frutos e, consequentemente a perda do seu valor comercial. Como prejuízo indireto, o excesso de substância açucarada “honeydew” excretado pelas cochonilhas nas suas fezes e depositado na superfície das plantas (caule, ramos, folhas e frutos), acaba por promover um

substrato favorável para a proliferação de fungos causadores da fumagina, a qual prejudica a fotossíntese devido à redução da área foliar ativa. Além disso, fornecem alimento às formigas, que lhes dão proteção contra a ação de seus inimigos naturais (Torres et al. 2011). Apesar de as cochonilhas serem importantes pragas agrícolas no Brasil, os estudos envolvendo estes insetos são escassos, especialmente na região Norte do país. As cochonilhas da família Pseudococcidae são insetos que apresentam o tegumento mole e coberto por uma fina camada de secreção cerosa branca, o que lhes confere o aspecto de terem sido envolvidas em farinha, daí o nome popular de “cochonilhas farinhentas” (Santa-Cecília et al. 2007; Torres et al. 2011). Com auxílio de seus estiletes bucais, penetram os tecidos da planta hospedeira, até atingir o floema, onde se alimentam de seiva elaborada (Santa-Cecília et al. 2007).

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William Costa Rodrigues

Rodrigo Souza Santos  rodrigo.s.santos@embrapa.br  http://orcid.org/0000-0002-0879-0049

Article History: Received: 27.ii.2017 Accepted: 02.iv.2017

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Ocorrência de Phenacoccus solenopsis Tinsley (Hemiptera:…

O gênero Phenacoccus Cockerell é um dos maiores dentro de Pseudococcidae, contendo cerca de 180 espécies descritas, até o ano de 1994 (Ben-Dov 1994). A espécie Phenacoccus solenopsis Tinsley (Hemiptera: Pseudococcidae) é originária da América Central, possui ampla distribuição geográfica e é citada como praga de mais de 200 espécies vegetais, incluindo importantes plantas cultivadas desde hortaliças, ornamentais, culturas anuais, frutíferas e plantas daninhas (Ibrahim et al. 2015). A fêmea adulta possui corpo de cor cinza esverdeado ao preto, de forma oval e recoberto por cera branca e foi registrada pela primeira vez associada ao algodoeiro nos Estados Unidos (Tinsley 1898; Arif et al. 2009; Torres et al. 2011). No Brasil, P. solenopsis foi inicialmente registrada em amostra de tomate (Solanum lycopersicum L., Solanaceae), coletado em horta urbana em Vitória, ES (Culik & Gullan 2005). Atualmente, a espécie foi registrada no país nos seguintes estados: AM, BA, CE, ES, GO, MT, PB, PE e SP, infestando principalmente o algodoeiro (Gossypium hirsutum L., Malvaceae), mamoeiro (Carica papaya L., Caricaceae), quiabeiro (Abelmoschus esculentus (L.) Moench., Malvaceae), videira (Vitis vinifera L., Vitaceae), pimentão (Capsicum annuum L., Solanaceae), carirú (Talinum paniculatum (Jacq.) Gaertn., Portulacaceae) e jambu (Acmella oleracea (L) R. K. Jansen, Asteraceae). Também já foi registrada em espécies daninhas, ornamentais e medicinais: picão-preto (Bidens pilosa L., Asteraceae), caruru-amarelo (Amaranthus flavus L., Amaranthaceae) e serralhinha (Emilia sonchifolia (L.) DC. ex Wight, Asteraceae) (Culik & Gullan 2005; Culik et al. 2007; Santos-Cividanes et al. 2010; Culik et al. 2011; Torres et al. 2011; Silva 2012). Em março de 2015 foi verificada uma infestação de cochonilhas em plantas de quiabeiro cultivadas em horta urbana, localizado no município de Rio Branco, AC (09º58’38’’S; 67º50’27’’O). As plantas tinham aproximadamente três meses de idade e não sofreram aplicação de qualquer tipo de produto fitossanitário desde o plantio. As cochonilhas estavam localizadas principalmente nos frutos e, em menor quantidade, nos caules e folhas, respectivamente (Figura 2A, B e C). Com auxílio de um pincel fino, espécimes foram coletados diretamente da planta hospedeira e preservados em frasco de vidro contendo álcool a 75%, para posterior montagem em lâminas de microscopia.

(FCAV/UNESP, Campus de Jaboticabal, SP), e registrados com sob número 123 na subcoleção de Coccoidea. Todos os exemplares coletados sobre quiabeiro em Rio Branco, AC, foram identificados como P. solenopsis. Essa interação já havia sido relatada no Brasil por Santos-Cividanes et al. (2010), no município de Ribeirão Preto, SP. Essa cochonilha também já havia sido relatada associada ao quiabeiro no Irã e Turquia (Arif et al. 2009; Fallahzadeh et al. 2014). Os danos diretos observados pelo ataque do inseto no quiabeiro foram o murchamento e secamento de folhas e frutos (Figura 2A e B), além de proliferação da fumagina em diversas partes da planta (Figura 2C). Formigas do gênero Solenopsis Westwood foram observadas em associação com P. solenopsis (Figura 2D). Solenopsis invicta Buren e Tapinoma melanocephalum (Fabricius) (Hymenoptera: Formicidae) foram registradas em associação com esse pseudococcídeo na China e Lasius niger (L.) (Hymenoptera: Formicidae) no Canadá (Zhou et al. 2012). Além de proteger as colônias de cochonilhas, as formigas contribuem também para a dispersão das mesmas. Outra forma de dispersão a curta distância, se dá principalmente pela ação do vento. Em longas distâncias, esses insetos são transportados principalmente pelo homem, através da comercialização de material vegetal (mudas, folhas, flores e frutos) de um local para outro (Fajardo & Botton 2009; Torres et al. 2011; Vennila et al. 2013). Não há produtos químicos registrados no Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA) para o controle de P. solenopsis em quiabeiro no Brasil (AGROFIT 2017). No entanto, para o controle de cochonilhas farinhentas têm-se utilizado produtos químicos à base de tiametoxan, imidaclopride, acetamipride, abamectina e parationa (Miranda et al. 2011) com adição de surfactantes na calda, com o intuito de penetrar a camada cerosa que recobre o corpo desses insetos (Santos 2009). Neste caso, podem ser utilizados os óleos vegetal e/ou mineral (Torres et al. 2011). No que tange ao controle biológico, atualmente são relatadas 26 espécies de himenópteros parasitoides, pertencentes às famílias Encyrtidae, Eulophidae, Eriaporidae, Signiphoridae e Platygastridae, associados a P. solenopsis no mundo (Tanwar et al. 2011; Chen et al. 2011a; 2011b; Noyes 2017). Os coleópteros da família Coccinelidae: Brumus saturalis (Fabricius), Cryptolaemus montrouzieri Mulsant, Lemnia biplagiata (Swartz), Menochilus sexmaculatus (Fabricius), Nephus quadrimaculatus (Herbst), Scymnus coccivora Ramakrishna Ayyar, Scymnus suturalis Thunberg, além do crisopídeo Chrysoperla carnea (Sthepens) (Neuroptera: Chrysopidae),

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Para a preparação das lâminas permanentes foi utilizada a técnica descrita por Granara de Willink (1990). Os insetos foram identificados sob microscópio óptico, utilizando-se principalmente a obra de Williams & Granara de Willink (1992) e Granara de Willink & Szumik (2007). Os 16 espécimes examinados, preparados em quatro lâminas permanentes (Figura 1), foram depositados na Coleção Entomológica do Departamento de Fitossanidade da Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias

Santos & Peronti (2017)

Figura 1. Montagem de Phenacoccus solenopsis em lâminas permanentes.

e-ISSN 1983-0572

Maio - Agosto 2017 - www.periodico.ebras.bio.br

EntomoBrasilis 10 (2): 135-138

foram relatados como inimigos naturais de P. solenopsis no Paquistão e China (Sahito et al. 2011; Chen et al. 2011a). No Brasil, coccinelídeos dos gêneros Scymnus e Diomus foram observados se alimentando de P. solenopsis em quiabeiro (Resende et al. 2006). Torres et al. (2011) sugerem que as joaninhas dos gêneros Zagreus e Tenuisvalvae tenham potencial para serem utilizadas no controle biológico de P. solenopsis no país. Este trabalho configura o primeiro registro de P. solenopsis infestando o quiabeiro no estado do Acre, ampliando a área de distribuição desse inseto no Brasil, especialmente na região amazônica. Salienta-se a necessidade da realização de estudos visando determinar suas plantas hospedeiras, focos de disseminação, impacto econômico e métodos de controle dessa espécie de cochonilha no Estado.

Agradecimentos À Profa. Ma. Luciana Maira de Sales Pereira (Instituto Federal do Acre – IFAC, Rio Branco, AC), pela revisão do texto e Abstract.

e-ISSN 1983-0572

REFERÊNCIAS AGROFIT, 2017. Sistema de Agrotóxicos Fitossanitários, do Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA). Disponível em: <http://agrofit.agricultura.gov.br/agrofit_ cons/principal_agrofit_cons>. [Acesso em: 13.viii.2017]. Arif, M.I., M. Rafiq & A. Ghaffar, 2009. Host plants of cotton mealybug (Phenacoccus solenopsis): a new menace to cotton agroecosystem of Punjab, Pakistan. International Journal of Agriculture & Biology, 11: 163-167. Ben-Dov, Y., 1994. Systematic catalogue of the mealybugs of the world (Insecta: Homoptera: Coccoidea: Pseudococcidae and Putoidae). Andover, Intercept. 686 p. Chen, H.Y., L.F. He, C.H. Zheng, P. Li, Q.H. Yi & Z.F. Xu, Z. F, 2011a. Survey on the natural enemies of mealybug, Phenacoccus solenopsis Tinsley (Hemiptera: Pseudococcidae) from Guangdong and Hainan, China. Journal of Environmental Entomology, 33: 269-272. Chen, H.Y., J.X. Liu & Z.F. Xu, 2011b. Description of a new platygastrid parasitoid Allotropa phenacocca (Hymenoptera) on Phenacoccus solenopsis Tinsley (Hemiptera: Pseudococcidae). Oriental Insects, 45: 275-280. DOI: https://doi.org/10.1080/00305316.2011.646825.

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Figura 2. A. Colônia de Phenacoccus solenopsis em fruto de quiabeiro e detalhe do secamento de folhas na planta. B. Phenacoccus solenopsis em folhas e caules de quiabeiro. C. Desenvolvimento de fumagina sobre frutos de quiabeiro. D. Associação de formigas do gênero Solenopsis com P. solenopsis.

Santos & Peronti (2017)

Ocorrência de Phenacoccus solenopsis Tinsley (Hemiptera:…

Culik, M.P. & P.J. Gullan, 2005. A new pest of tomato and other records of mealybugs (Hemiptera: Pseudococcidae) from Espírito Santo, Brazil. Zootaxa, 964: 1-8. DOI: https://doi.org/10.11646/zootaxa.964.1.1. Culik, M.P., D.S. Martins, J.A. Ventura, A.L.B.G. Peronti, P.J. Gullan & T. Kondo, 2007. Coccidae, Pseudococcidae, Ortheziidae, and Monophlebidae (Hemiptera: Coccoidea) of Espírito Santo, Brazil. Biota Neotropica, 7: 61-65. DOI: https://doi.org/10.1590/s1676-06032007000300006. Culik, M.P., V.R.S. Wolff, A.L.B.G. Peronti, Y. Ben-Dov & J.A. Ventura, 2011. Hemiptera, Coccoidea: distribution, extension and new records for the states of Espírito Santo, Ceará and Pernambuco, Brazil. Chek List, 7: 567-570. https://doi.org/10.15560/7.4.567. Fajardo, T.V.M. & M. Botton, 2009. Vírus em vinhedos: cochonilhas atuam como vetoras da doença. A Vindima, 2: 12-13. Fallahzadeh, M., R. Abdimaleki & N. Saghaei, 2014. Host Plants of the newly invasive mealybug species, Phenacoccus solenopsis (Hemiptera: Pseudococcidae), in Hormozgan Province, Southern Iran. Entomofauna, 35: 169-176. Granara de Willink, M.C., 1990. Conociendo nuestra fauna I. Superfamilia Coccoidea (Homoptera: Sternorrhyncha). Facultad de Ciencias Naturales e Instituto Miguel Lillo, Universidade Nacional de Tucumán, Argentina, Serie Monográfica y Didáctica, 43 f. Granara de Willink, M.C. & C. Szumik, 2007. Phenacoccinae de Centro y Sudamérica (Hemiptera: Coccoidea: Pseudococcidae): Sistemática y Filogenia. Revista de la Sociedad Entomológica Argentina 66: 29-129. Ibrahim, S.S., F.A. Moharum & N.M. El-Ghany, 2015. The cotton mealybug Phenacoccus solenopsis (Hemiptera: Pseudococcidae) as a new insect pest on tomato plants in Egypt. Journal of Plant Protection Research, 55: 2008-2011. DOI: https://doi.org/10.1515/jppr-2015-0007. Miranda, J.E., V.L. Nascimento, B.M. Tripode, T.P.F. Abreu & D.E. Anjos, 2011. Suscetibilidade de Phenacoccus solenopsis a inseticidas. In: 8º Congresso Brasileiro de Algodão & I Cotton Expo. p. 274-280. Noyes, J.S., 2017. Universal Chalcidoidea Database. Disponível em: <http://www.nhm.ac.uk/chalcidoids> [Acesso em: 13.viii.2017]. Resende, A.L.S., E.E. Silva, V.B. Silva, R.L.D. Ribeiro, J.G.M. Guerra & E.L. Aguiar-Menezes, 2006. Primeiro registro de Lipaphis pseudobrassicae Davis (Hemiptera: Aphididae) e sua associação com insetos predadores, parasitóides e formigas em couve (Cruciferae) no Brasil. Neotropical Entomology, 35: 551-555. DOI: https://doi.org/10.1590/ s1519-566x2006000400019. Sahito, H.A., G.H. Abro, T.S. Syed, S.A. Memon, B. Mal & S. Kaleri, 2011. Screening of pesticides against cotton mealybug Phenacoccus solenopsis Tinsley and its natural enemies on

cotton crop. International Research Journal of Biochemistry and Bioinformatics, 19: 232-236. Santa-Cecília, L.V.C. & B. Souza, 2005. Controle biológico de cochonilhas-farinhentas em cultivos protegidos. Informe Agropecuário, 26: 24-30. Santa-Cecília, L.V.C., B. Souza, J.C. Souza, E. Prado, A. Moino Junior, M.J. Fornazier & G.A. Carvalho, 2007. Cochonilhas farinhentas em cafeeiros: bioecologia, danos e métodos de controle. Belo Horizonte: EPAMIG (Boletim Técnico, 79). 48 p. Santos, P.S., 2009. Seleção de surfactantes e fotoprotetores para formulação de Beauveria bassiana visando o controle de Dactylopius opuntiae em palma forrageira. Dissertação (Mestrado em Microbiologia Agropecuária) – Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias. 76 f. Santos-Cividanes, T.M., F.J. Cividanes, A.A. Ribeiro & M.V. Leite, 2010. Diversidade de Coccinellidae na cultura do quiabeiro em Ribeirão Preto, São Paulo. Pesquisa & Tecnologia, 7: 1-5. Silva, C.A.D., 2012. Occurrence of new species of mealybug on cotton fields in the states of Bahia and Paraíba, Brazil. Bragantia, 71: 467-470. DOI: https://doi.org/10.1590/ s0006-87052013005000005. Tanwar, R.K., P. Jeyakumar, A. Singh, A.A. Jafri & O.M. Bambawale, 2011. Survey for cotton mealybug, Phenacoccus solenopsis (Tinsley) and its natural enemies. Journal of Environmental Biology, 32: 381-384. Tinsley, J.D., 1898. Notes on Coccidae with descriptions of new species. The Canadian Entomologist, 20: 317-320. DOI: https://doi.org/10.4039/Ent30317-12. Torres, J.B., M.D. Oliveira & M.S. Lima, 2011. Cochonilhas farinhentas: potenciais problemas para o algodão brasileiro. Recife: Universidade Federal de Pernambuco (Informativo REDALGO, 005). 6 p. Vennila, S., Y.G. Prasad, M. Prabhakar, M. Agarwal, G. Sreedevi & O.M. Bambawale, 2013. Weed hosts of cotton mealybug, Phenacoccus solenopsis Tinsley (Hemiptera: Pseudococcidae). Journal of Environmental Biology, 34: 153-158. Williams, D.J. & M.C. Granara de Willink, 1992. Mealybugs of Central and South America. London, CAB International. 635 p. Zhou, A., Y. Lu, L. Zeng, Y. Xu & G. Liang, 2012. Does mutualism drive the invasion of two alien species? The case of Solenopsis invicta and Phenacoccus solenopsis. Plos One, 7: e41856. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0041856.

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Suggestion citation:

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Santos, R.S. & A.L.B.G. Peronti, 2017. Ocorrência de Phenacoccus solenopsis Tinsley (Hemiptera: Pseudococcidae) em quiabeiro no estado do Acre. EntomoBrasilis, 10 (2): 135-138. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.684

e-ISSN 1983-0572

doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.689 e-ISSN 1983-0572 Publication of the project Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-SA) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © Author(s)

Scientific Note/Comunicação Científica

Social wasps (Polistinae) from Pampa Biome: South Brazil, Northeastern Argentina and Uruguay Registered on ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:C8379C0F-605C-4778-A8B8-73CE613607CB Alexandre Somavilla¹ & Andreas Köhler² 1. Coordenação de Biodiversidade, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia. Entomologia.

2. Universidade de Santa Cruz do Sul, Laboratório de

EntomoBrasilis 10 (2): 139-142 (2017) Abstract. This study aimed to determine social wasps’ species from Pampa Biome. Were examined samples of social wasps from south-central of Rio Grande do Sul state (Brazil), parts of Buenos Aires, Entre Rios, Corrientes, Cordoba, Santa Fé and La Pampa provinces (Argentina) and in Uruguay maintained in the Coleção Entomológica de Santa Cruz do Sul (Santa Cruz do Sul-Brazil), American Museum of Natural History (New York - USA), Natural History Museum (London-United Kingdom) and Muséum National d’Histoire Naturelle (Paris-France). Thirty species were recorded: Agelaia (01), Brachygastra (01), Mischocyttarus (04), Polistes (15), Polybia (08) and Protonectarina (01). Keywords: Grasslands; Polistes; Polybia; Rio Grande do Sul; Vespidae.

Vespas sociais do Bioma Pampa: sul do Brasil, nordeste da Argentina e Uruguai Resumo. Este estudo objetivou determinar as espécies de vespas sociais provenientes do Bioma Pampa. Foram examinadas vespas sociais provenientes de coletas da região centro-sul do Rio Grande do Sul (Brasil), parte das províncias de Buenos Aires, Entre Rios, Corrientes, Cordoba, Santa Fé e La Pampa (Argentina) e Uruguai depositadas na Coleção Entomológica de Santa Cruz do Sul (Santa Cruz do Sul-Brasil), American Museum of Natural History (Nova Iorque-USA), Natural History Museum (Londres-Reino Unido) e Muséum National d’Histoire Naturelle (Paris-França). Trinta espécies foram registradas: Agelaia (01), Brachygastra (01), Mischocyttarus (04), Polistes (15), Polybia (08) e Protonectarina (01). Palavras-chave: Pastagens; Polistes; Polybia; Rio Grande do Sul; Vespidae.

he Pampa biome is an extensive natural grassland region located between the south of Brazil, Northeastern Argentina and Uruguay (Suertegaray & Silva 2009). This region includes some very fragile environments and is of common sense that the presence of grasslands and the hindering of forest expansion over the area are, nowadays, greatly influenced by the human activities. On the other hand, these activities have great negative influence on the conservation of the natural areas and the biodiversity of the region (Roesch et al. 2009). In Brazil, the Pampa is restricted to south-central part of Rio Grande do Sul state, with an area of 176,496 km² (IBGE 2004). This corresponds to 63% of the state territory and 2.07% of the Brazilian territory. In Argentina, Pampa occupy parts of Buenos Aires, Entre Rios, Corrientes, Cordoba, Santa Fé and the Northeastern La Pampa provinces with an area of 468,000 km² (APN 1998). In Uruguay, Pampa cover all its territory. Knowledge about the Pampa richness and composition of terrestrial arthropods is extremely precarious and with large gaps, according to an assessment carried out to define the status

of knowledge of Brazilian biodiversity (Lewinsohn 2006). With the fauna of social wasps, this scenario is not very different, as the information about this taxon in the different environments of this Biome, when not completely absent, is insufficient. The social wasps (Vespidae: Polistinae) comprise 26 genera and 958 species widely distributed mostly in the Neotropical region (Pickett & Carpenter 2010). These wasps play an important role and are important components for complex interactions with other organisms in Neotropical ecosystems (Somavilla et al. 2015). Due to the lack of information about the social wasps of this biome and being a legally protected area, the objective of this study is to provide a species inventory, which may eventually support future studies on wasps’ biology and conservation. Samples of social wasps collected in the year 2008 and 2009 in the South of Rio Grande do Sul state (Brazil) and in Uruguay, in 2010 were examined. In addition, we examined specimens from:

Edited by:



Wesley Dáttilo

Alexandre Somavilla  alexandresomavilla@gmail.com  http://orcid.org/0000-0002-8174-7418

Article History: Received: 16.iii.2017 Accepted: 30.iv.2017

Corresponding author:

www.periodico.ebras.bio.br

Funding agencies:  CNPq for the posdoctoral scholarship (PDJ – process number 150029/2017-9) to AS; CAPES (process number 99999.003756/201507).

Somavilla & Köhler (2017)

Social wasps (Polistinae) from Pampa Biome: South Brazil,…

CESC: Coleção Entomológica de Santa Cruz do Sul in Rio Grande do Sul – Brazil; AMNH: American Museum of Natural History, New York – United States of America;

Polistes canadensis (Linnaeus)

NHM: Natural History Museum, London – United Kingdom;

Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul by Richards (1978). Uruguay: Montevideo (MNHN). Argentina: Buenos Aires, Corrientes (AMNH).

MNHN: Muséum National d’Histoire Naturelle, Paris – France.

Polistes carnifex Fabricius

Thirty species in six genera were recorded: Agelaia (01), Brachygastra (01), Mischocyttarus (04), Polistes (15), Polybia (08) and Protonectarina (01).

Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Cachoeira do Sul, Capão do Leão, Rio Pardo (CESC). Uruguay: Montevideo (MNHN).

Social wasps’ species recorded from Pampa: Agelaia multipicta (Haliday) Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Caçapava do Sul, Canguçu, Encruzilhada do Sul, Rio Pardo (CESC). Uruguay: Montevideo (AMNH). Brachygastra lecheguana (Latreille) Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Bagé, Caçapava do Sul, Camaquã, Dom Pedrito, Quaraí, Rio Pardo, Santana do Livramento, Santiago, São Gabriel, Uruguaiana (CESC). Uruguay: Maldonado, Montevideo (CESC, AMNH). Argentina: Buenos Aires, Corrientes, Entre Rios (AMNH). Mischocyttarus drewseni de Saussure Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Alegrete, Bagé, Butiá, Caçapava do Sul, Cachoeira do Sul, Dom Pedrito, Encruzilhada do Sul, Quaraí, Rio Pardo, Santana do Livramento, São Gabriel, Uruguaiana (CESC). Argentina: Buenos Aires, Corrientes, Entre Rios (AMNH).

Polistes cavapyta de Saussure Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Caçapava do Sul, Quaraí, Rio Pardo (CESC). Uruguay: Montevideo (AMNH). Argentina: Buenos Aires, Corrientes, Entre Rios (AMNH, MNHN). Polistes cavapytiformis Richards Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Butiá, Cachoeira do Sul, Rio Pardo (CESC). Polistes cinerascens de Saussure Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Bagé, Caçapava do Sul, Encruzilhada do Sul, Pantano Grande, Quaraí, Rio Pardo, Santana do Livramento, São Gabriel (CESC). Uruguay: Maldonado (CESC). Argentina: Buenos Aires, Entre Rios (AMNH, MNH). Polistes consobrinus de Saussure

Mischocyttarus lilae Willink

Local de ocorrência: Brazil: Rio Grande do Sul: Encruzilhada do Sul (CESC). Uruguay: Maldonado, Montevideo (CESC, MNHN). Argentina: Buenos Aires, Entre Rios (AMNH, MNH).

Distribution: Argentina: Corrientes (AMNH).

Polistes ferreri de Saussure

Mischocyttarus rivulorum Richards

Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Butiá, Caçapava do Sul, Cachoeira do Sul, Encruzilhada do Sul (CESC). Uruguay: Maldonado, Montevideo (CESC, AMNH). Argentina: Buenos Aires (AMNH, MNH).

Distribution: Argentina: Entre Rios (AMNH). Mischocyttarus rotundicollis (Cameron) Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Rio Pardo, São Gabriel (CESC). Uruguay: Montevideo (AMNH). Polistes actaeon Haliday Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Rio Pardo, São Gabriel (UNISC). Argentina: Corrientes, Entre Rios (AMNH, MNH). Polistes biguttatus Haliday Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Encruzilhada do Sul (CESC). Polistes billardieri Fabricius Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Bagé, Caçapava do Sul, Cachoeira do Sul, Dom Pedrito, Santiago (CESC). Uruguay: Montevideo (MNHN). Argentina: Corrientes, Entre Rios (AMNH, MNH, MNHN). Polistes brevifissus Richards

140

Distribution: Argentina: Buenos Aires (AMNH).

Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Bagé, Quaraí, Santana do Livramento, Santiago, São Gabriel (CESC). Uruguay: Maldonado, Montevideo (CESC, AMNH). Argentina: Buenos Aires (AMNH). Polistes buyssoni Brethes

Polistes lanio (Fabricius) Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Caçapava do Sul, Encruzilhada do Sul (CESC). Argentina: Corrientes (AMNH). Polistes simillimus Zikán Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Bagé, Encruzilhada do Sul, Quaraí, São Gabriel (CESC). Argentina: Buenos Aires, Entre Rios (AMNH, MNH). Polistes versicolor (Olivier) Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Caçapava do Sul, Camaquã, Pantano Grande, Rio Pardo, Santana do Livramento (CESC). Uruguay: Maldonado (CESC). Argentina: Buenos Aires, Entre Rios (AMNH). Polybia fastidiosuscula de Saussure Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Encruzilhada do Sul, Rio Pardo (CESC). Argentina: Corrientes (AMNH). Polybia ignobilis (Haliday) Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Caçapava do Sul, Cachoeira do Sul, Encruzilhada do Sul, Pantano Grande, Quaraí, Rio Pardo, Uruguaiana. (CESC). Uruguay: Maldonado, e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 10 (2): 139-142

Montevideo (CESC, AMNH). Argentina: Buenos Aires, Corrientes, Entre Rios (AMNH).

(AMNH). Argentina: Buenos Aires, Corrientes, Entre Rios (AMNH).

Polybia occidentalis (Olivier)

Protonectarina sylveirae (de Saussure)

Distribution: Argentina: Corrientes, Entre Rios (AMNH).

Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Caçapava do Sul (CESC).

Polybia paulista H. von Ihering Distribution: Argentina: Corrientes (AMNH). Polybia platycephala Richards Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Bagé, Encruzilhada do Sul (CESC). Polybia ruficeps Schrottky Distribution: Argentina: Buenos Aires, Corrientes (AMNH). Polybia scutellaris (White) Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Alegrete, Bagé, Boa Vista das Missões, Caçapava do Sul, Cachoeira do Sul, Dom Pedrito, Encruzilhada do Sul, Pantano Grande, Rio Pardo, Santana do Livramento, São Gabriel (CESC). Uruguay: Maldonado, Montevideo (CESC, AMNH). Argentina: Buenos Aires, Corrientes, Entre Rios (AMNH). Polybia sericea (Olivier) Distribution: Brazil: Rio Grande do Sul: Bagé, Caçapava do Sul, Dom Pedrito, Encruzilhada do Sul, Pantano Grande, Rio Pardo, São Gabriel, Uruguaiana (CESC). Uruguay: Montevideo

Polistes species, mainly P. billardieri, P. canadensis, P. carnifex and P. versicolor were distributed to the three countries where the pampa biome is present. These species are widely distributed in the Neotropics, some even occurring from the south of the United States to the south of South America. Another four species P. cavapyta, P. cinerascens, P. consobrinus and P. ferreri were also collected in the three countries and have this distribution restricted to South America. Some species of Epiponini, like Polybia, mainly P. ignobilis, P. scutellaris, P. sericea and Brachygastra lecheguana and Agelaia multipicta were distributed to the three countries where the pampa biome is present and these species are widely distributed in South America, manly in other biomes of Brazil. However, the most of Mischocyttarus species are more restricted to certain biomes, having smaller distribution there are one or a few localities. The same happens with Protonectarina sylveirae. Despite the small area of the Biome pampa and few collection efforts in this environment, some species of social wasps distributed in these sites deserve special attention because the more restricted distribution and possibility of finding cryptic species.

Acknowledgements To CNPq for the posdoctoral scholarship (PDJ – process number 150029/2017-9) to AS; CAPES (process number 99999.003756/2015-07) for the scholarship grant to AS; to Deutscher Akademischer Austauschdienst Diens - DAAD for grant to AS; to the curators of the collections mentioned by the loan material studied.

References APN - Administración de Parques Nacionales, 1998. Las Áreas Naturales Protegidas de la Argentina. Administración de Parques Nacionales unpublished report, Buenos Aires, Argentina. e-ISSN 1983-0572

IBGE - Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística, 2004. Mapas de biomas e vegetação. Lewinsohn, T.M., 2006. Avaliação do estado do conhecimento da biodiversidade brasileira. Ministério do Meio Ambiente, Brasília. 126 p. Pickett, K.M. & J.M. Carpenter, 2010. Simultaneous analysis and the origin of eusociality in the Vespidae (Insecta: Hymenoptera). Arthropod Systematics and Phylogeny, 68: 3-33. Richards, O.W., 1978. The social wasps of the Americas (excluding the Vespinae). London: British Museum of Natural History. 580 p. Roesch, L.F.W., F.C.B. Vieira, V.A. Pereira, A.I. Schünemann, I.F. Teixeira, A.J.T. Senna & V.M. Stefenon, 2009. The

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Figure 01. Location of the Pampa biome in South Brazil, Northeastern Argentina and Uruguay (grey-shaded area) (Scottá & Fonseca 2015).

Somavilla & Köhler (2017)

Social wasps (Polistinae) from Pampa Biome: South Brazil,…

Brazilian Pampa: A Fragile Biome. Diversity, 1: 182-189. DOI: https://doi.org/10.3390/d1020182. Scottá, F.C. & E.L. Fonseca, 2015. Multiscale Trend Analysis for Pampa Grasslands Using Ground Data and Vegetation Sensor Imagery. Sensors, 15: 17666-17692. DOI: https://doi.org/10.3390/s150717666. Somavilla, A., S.R. Andena & M.L. Oliveira, 2015. Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae) of Jaú National Park, Amazonas, Brazil. EntomoBrasilis, 8: 45-50. DOI: https://doi.org/10.12741/ebrasilis.v8i1.447.

Suertegaray, D.M.A. & L.A.P. Silva, 2009. Tchê Pampa: histórias da natureza gaúcha. p. 42-62. In: Pillar, V.P., S.C. Müller, Z.M.S. Castilhos & A.V.A. Jacques (Eds.) Campos Sulinos: conservação e uso sustentável da biodiversidade. Brasília, Ministério do Meio Ambiente. 403 p.

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Suggestion citation:

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Somavilla, A. & A. Köhler, 2017. Social wasps (Polistinae) from Pampa Biome: South Brazil, Northeastern Argentina and Uruguay. EntomoBrasilis, 10 (2): 139-142. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v10i2.689

e-ISSN 1983-0572