EntomoBrasilis volume 9, número 2

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v. 9, n. 2 3 mm

2016

Publicado pelo projeto Entomologistas do Brasil Volume 9 . NĂşmero 2 . Maio - agosto de 2016

Foto: Krolow & Vieira

PeriĂłdico Online

EntomoBrasilis

eISSN 1983-0572 doi:10.12741


Periodicidade: Quadrimestral Direitos Autorais: Copyright © 2008-2016, Entomologistas do Brasil Isenção de Responsabilidade Legal: As opiniões técnico/científicas e mesmo pessoais, constantes nos artigos e/ou comunicações científicas publicados no EntomoBrasilis são de inteira responsabilidade de seus respectivos autores. Projeto Gráfico (Editoração): William Costa Rodrigues Capa: Protomydas coerulescens. Artigo: Krolow, T.K. & R. Vieira, 2016. New Records of Distribution for Protomydas coerulescens (Olivier) (Diptera: Mydidae). EntomoBrasilis, 9 (2): 143-145. Revisão do Português/Inglês/Espanhol: Corpo de Consultores Composição: Fonte: Georgia, variando de 7 a 26 pts., em estilo normal, itálico, negrito, sublinhado, podendo haver contorno e coloração preta ou verde (texto), azul (links) Site: www.periodico.ebras.bio.br e-mail: periodico@ebras.bio.br Distribuído e licenciado segundo a Creative Commons Licence http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0

Produzida no Brasil

Indexação

Latindex, SEER/IBICT, Dialnet, Agrobase - Literatura Agrícola, Sumários de Revistas Brasileiras, DOAJ, CABI Abstracts, LivRe!, RCAAP, Diadorim, Electronic Journals Library, WorldCat, Eletronic Journals Index, Fonte Academica - EBSCO, Zoobank, Zoological Records, Agro Unitau, Universal Impact Factor, Directory of Research Journals Indexing (DRJI), BASE

Apoio


O

períodico online EntomoBrasilis fundado em 2008 pelo projeto Entomologistas do Brasil, tem como objetivo de publicar artigos originais, de forma rápida, das mais diversas áreas da Entomologia Brasileira e Mundial, tais como: Bionomia; Comportamento; Ecologia; Entomologia Forense; Entomologia Geral; Fisiologia; Modelos Ecológicos Aplicados à Entomologia; Morfologia; Revisões; Saúde Pública; Taxonomia e Sistemática e demais áreas afins à Entomologia Brasileira e Mundial. he online periodical EntomoBrasilis founded in 2008 by Entomologistas do Brasil project, aims to publish original articles, quickly, from various areas of the Brazilian and World Entomology such as: Bionomics; Behavior; Ecology; Forensic entomology; General Entomology; Physiology; Applied to models Ecological Entomology; Morphology; reviews; Public health; Taxonomy and systematics and other areas related to Brazilian and World Entomology.

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Expediente

Editor Chefe

William Costa Rodrigues Entomologistas do Brasil / Methodos Consultoria Agronômica e Ambiental

Editores Adjuntos

Evaldo Martins Pires - Universidade Federal de Mato Grosso - Campus Sinop Jeronimo Augusto Fonseca Alencar - Instituto Oswaldo Cruz - FIOCRUZ - RJ. Editores Científicos

Consultores Adhoc deste Número

Adão Valmir dos Santos, Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro, Brasil Alexandre Ururahy Rodrigues, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA, Brasil Ana Tereza Araujo Rodarte, Universidade Federal do Rio de Janeiro - Museu Nacional, Brasil Anderson Gonçalves da Silva, Universidade Federal Rural da Amazônia - UFRA, Brasil Arlindo Serpa Filho, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Cleber Galvão, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Eduardo José Ely Silva, Universidade Federal de Pelotas, Brasil Eloy Guillermo Castellón Bermúdez, INPA - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Hélcio Reinaldo Gil-Santana, Fundação Oswaldo Cruz, Brasil. Gisele Luziane de Almeida, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Museu Nacional, Brasil Herbet Tadeu de Almeida Andrade, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Brasil Maria Christina de Almeida, Universidade Federal do Paraná, Brasil Maria José do Nascimento Lopes, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Marliton Rocha Barreto, Universidade Federal do Mato Grosso Campus SINOP, Brasil Nataly Araújo de Souza, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Departamento de Entomologia, Brasil Nicolas Dégallier, Institut de Recherche pour le Développement, França Ricardo Andreazze, Universidade Federal do Rio Grande de Norte, Brasil Roney Rodrigues-Guimarães, Universidade Iguaçu / Universidade Estácio de Sá, Brasil Rubens Pinto de Mello, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Ruberval Leone Azevedo, Casa Civil - Governo do Estado de Sergipe, Brasil Tatiana Chrysostomo Santos, Museu Nacional - Universidade Federal do Rio de Janeiro, Brasil Victor Py-Daniel, Universidade de Brasília, Brasil Viviane Zahner, Fundação Oswaldo Cruz, Brasil. Wedson Desidério Fernandes, Universidade Federal da Grande Dourados, Brasil. Wesley Dáttilo - Universidad Veracruzana, México.

Adenomar Neves de Carvalho, Universidade Federal do Oeste do Pará, Brasil Ailton Pinheiro Lôbo, Universidade Estadual de Santa Cruz, Brasil Anderson Gonçalves da Silva, Universidade Federal Rural da Amazônia - UFRA, Brasil Bruno Henrique Sardinha de Souza, FCAV/UNESP, Brasil Carlos Brisola Marcondes, Universidade Federal de Santa Catarina, Brasil Cátia Mello Patiu, Universidade Federal do Rio de Janeiro/ Museu Nacional, Brasil Daniell Rodrigo Rodrigues Fernandes, FACV/UNESP, Brasil Edilberto Giannotti, Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, Brasil Fabio Oliveira Roque, Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Brasil Fábio Souto Almeida, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Brasil Felipe Arley Costa Pessoa, Fundação Oswaldo Cruz, Brasil Frederico Dutra Kirst, Universidade Federal do Paraná, Brasil Hélcio Reinaldo Gil-Santana, Fundação Oswaldo Cruz, Brasil João Rafael De Conte Carvalho de Alencar, Faculdade Integrado de Campo Mourão, Brasil Julianne Milléo, Universidade Estadual de Ponta Grossa, Brasil Márcio Luís Leitão Barbosa, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Mateus Aparecido Clemente, UNESP/Rio Claro, Brasil Milena de Sousa Nascimento Bento, Centro Universitário de Volta Redonda, Brasil Patrik Luiz Pastori, Universidade Federal do Ceará, Brasil Rafael Boldrin, Universidade Federal de Roraima, Brasil Ricardo Andreazze, UFRN Universidade Federal do Rio Grande de Norte, Brasil Rodrigo Souza Santos, Embrapa Acre, Brasil Ruberval Leone Azevedo, Casa Civil - Governo do Estado de Sergipe, Brasil

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Sumário Bionomia e Comportamento / Bionomy and Behavior Checklist and Notes on Behavior of Horse Flies (Diptera: Tabanidae) from Marambaia Island, Rio de Janeiro, Brazil, with New Records for the State. Inventário e Notas Sobre o Comportamento de Mutucas (Diptera: Tabanidae) na Ilha da Marambaia, Rio de Janeiro, com Novos Registros para o Estado. Ronald Rodrigues Guimaraes, Ronald Rodrigues Guimarães Júnior, Ronald Storti Harlan-Rodrigues, Roney Rodrigues Guimarães & Raimundo Wilson Carvalho.................................................. 73-80 Hábitos de Nidificação de Polistes canadensis (Linnaeus) (Hymenoptera: Vespidae) em Área Urbana. Nesting habits of Polistes canadensis (Linnaeus) (Hymenoptera: Vespidae) in Urban Areas. Francisco Virgínio, Tatiane Tagliatti Maciel & Bruno Corrêa Barbosa.................................................................................................................................................................................. 81-83

Entomologia Geral / General Entomology Eficiência da Armadilha “R. Bianco” para Captura do Percevejo Leptoglossus zonatus Dallas (Hemiptera: Coreidae), na Cultura do Milho. Trap Efficiency “R. Bianco” for Capture the insect Leptoglossus zonatus Dallas (Hemiptera: Coreidae) in Maize Crop. Marliton Rocha Barreto & Ledonir Geovani da Silva............................................................................................. 84-88 Diversity of Soil Beetles (Hexapoda, Coleoptera) in an Area at the Pantanal of Poconé, Mato Grosso, Brazil. Diversidade de Besouros de Solo (Hexapoda, Coleoptera) em uma Área no Pantanal de Poconé, Mato Grosso, Brasil. Marinêz Isaac Marques, Ana Maria de Figueiredo, Geane Brizzola dos Santos², Wesley Oliveira Sousa, Sérgio Ide & Leandro Dênis Battirola..... ............................................................................................................................................................................................................ 86-96 Ocorrência de Hypsipyla grandella Zeller (Lepidoptera, Pyralidae) no Sul do Estado de Roraima. Occurrence of Hypsipyla grandella Zeller (Lepidoptera, Pyralidae) in the South of Roraima State. Luiz Fernandes Silva Dionisio, Antonio Cesar Silva Lima, Tatiane Marie Martins Gomes de Castro, Ruy Guilherme Correia, Walmer Bruno Rocha Martins & Valdemir Silva Abreu................................................................................................................................................................................................ 97-100 Surface-Floating Pupal Exuviae of Chironomidae (Diptera) in Urban Streams: is There a Best Time of Day to Sample Them? Exúvias de Pupa de Chironomidae (Diptera) em Riachos Urbanos de Cerrado: Existe um Melhor Horário do Dia para Amostrar? Herick Soares de Santana, Vanessa Araújo Lima & Juliana Simião-Ferreira.......................................................101-107 Avaliação Proteica e Parâmetros Populacionais de Cynaeus angustus (LeConte) (Coleoptera: Tenebrionidae). Protein Evaluation and Static life Table Cynaeus angustus (LeConte) (Coleoptera: Tenebrionidae). Pedro Gomes Peixoto, Renato Ventresqui Oliveira, Vanessa Silva Miranda, Tony de Paiva Paulino, Rodrigo Magrin de Andrade & Afonso Pelli...................................108-113 Abundância e Diversidade de Staphylinidae (Coleoptera) em Fragmento e Reflorestamento no Norte do Paraná. Abundance and Diversity of Staphylinidae (Coleoptera) in Fragment and Reforestation in Northern Paraná. Kelly Cristina Comar, Thais dos Santos Vicente, Thaciana Lopes Coppo, José Lopes & João Antonio Cyrino Zequi..................................................... 114-119 Predators of the Alfalfa Aphids Acyrthosiphon pisum (Harris), Aphis craccivora Koch, and Therioaphis trifolii (Monell) (Hemiptera: Aphidoidea) as Determined by the Serological Technique. Determinação de Predadores dos Pulgões da Alfafa Acyrthosiphon pisum (Harris), Aphis craccivora Koch e Therioaphis trifolii (Monell) (Hemiptera: Aphidoidea) por meio da Técnica Serológica. Suzan Beatriz Zambon da Cunha, Carlos Roberto Sousa e Silva, Flávio Henrique Góis Diniz & Evôneo BertiFilho................................................................................................................................................................................................. 120-123 Survey of Insects that Attack Stored Bean Grains Vigna unguiculata (L.) and Phaseolus vulgaris L. in Porto Velho, Rondônia, Brazil. Levantamento dos Insetos que Atacam os Grãos de Feijão Armazenado Vigna unguiculata (L.) e Phaseolus vulgaris L.em Porto Velho, Rondônia, Brasil. Thiarles Tezolim Silva¹ & Fábio Medeiros da Costa.............................. 124-128

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Taxonomia e Sistemática/ Taxonomic and Systematic Gonatocerini Ashmead (Hymenoptera, Mymaridae) na Região Central do Estado do Rio Grande do Sul, Brasil: Novos Registros e Chave de Identificação. Gonatocerini Ashmead (Hymenoptera, Mymaridae) in the Center of Rio Grande do Sul State, Brazil: New Records and Identification Key. Marina Rauber, Andreas Köhler, Cleder Pezzini & Vinícius Ferreira..... 129-136

Comunicação Científica / Scientific Note Teste de Voo como Critério de Avaliação da Qualidade de Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle (Hymenoptera: Eulophidae). Flight Test as Evaluation Criteria of the Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle (Hymenoptera: Eulophidae) Quality. Elidiane Feltrin-Campos, Priscila Laranjeira Rôdas, Daniele Fabiana Glaeser, Fabrício Fagundes Pereira & Harley Nonato de Oliveira.............................................................................................................................................................................................137-139 Immatures of Wyeomyia (Tryamyia) aporonoma (Diptera: Culicidae) Collected in Artificial Breeding in the South Brazil. Imaturos de Wyeomyia (Tryamyia) aporonoma (Diptera: Culicidae) Coletados em Criadouro Artificial no Sul do Brasil. Allan Martins da Silva, Roderlei Araújo & Enéas Cordeiro Souza Filho..................................................................................... 140-142 New Records of Distribution for Protomydas coerulescens (Olivier) (Diptera: Mydidae). Novos Registros de Distribuição de Protomydas coerulescens (Olivier) (Diptera: Mydidae). Tiago Kütter Krolow¹ & Rodrigo Vieira...........................143-145 Análise Faunística de Insetos Associados à Cultura do Quiabeiro [Abelmoschus esculentus (L.) Moench] em Plantio Comercial, no Município de Canindé de São Francisco, SE, Brasil. Insect Faunal Analysis Associated with the Commercial Cultivation of Okra [Abelmoschus esculentus (L.) Moench] in Canindé do São Francisco, SE, Brazil. Daniele Cristina de Oliveira Lima da Silva, Marcelo Alves Ramos, Henrique Costa Hermenegildo da Silva, Ângelo Giuseppe Chaves Alves..................... 146-149

Volume 9, número 2 - Maio - Ago. 2016 *************

ISSN 1983-0572 doi:10.12741/ebrasilis.v9i2

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doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.585

Bionomia e Comportamento/ Bionomy and Behavior

e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Checklist and Notes on Behavior of Horse Flies (Diptera: Tabanidae) from Marambaia Island, Rio de Janeiro, Brazil, with New Records for the State Ronald Rodrigues Guimaraes¹, Ronald Rodrigues Guimarães Júnior², Ronald Storti Harlan-Rodrigues³, Roney Rodrigues Guimarães4 & Raimundo Wilson Carvalho5 1. Centro de Estudos e Pesquisas em Medicina Ambiental/ Universidade Estácio de Sá, e-mail: cemabiosaude@gmail.com (Autor para correspondência). 2. Associação Brasileira de Ensino Universitário, Nova Iguaçu, RJ, e-mail: ronaldrgjunior@gmail.com. 3. Cultura Inglesa e Curso Tamandaré, e-mail: harlan.ronald@gmail.com. 4. Universidade Estácio de Sá/ Centro Universitário de Barra Mansa, e-mail: roneyrg@gmail.com. 5. Escola Nacional de Saúde Pública Sérgio Arouca da Fundação Oswaldo Cruz, e-mail: raimundowilsoncarvalho@gmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (2): 73-80 (2016)

Registered in the ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:F07E76D6-0B31-4467-B1B6-6EEF89203724 Abstract. During two periods of studies (1980-1981 and 2012-2013), 31 species of tabanids were identified belonging to 16 genera on Marambaia Island, Rio de Janeiro, Brazil. Esenbeckia lugubris (Macquart), Phaeotabanus cajennensis (Fabricius), Tabanus claripennis (Bigot), Tabanus discus Wiedemann and Tabanus pungens Wiedemann are recorded for the first time in Rio de Janeiro state. Geographical and behavior data of the recorded species are also presented. Keywords: Atlantic island; Biodiversity, Brazilian coast; Insect vector; Public health.

Inventário e Notas Sobre o Comportamento de Mutucas (Diptera: Tabanidae) na Ilha da Marambaia, Rio de Janeiro, com Novos Registros para o Estado Resumo: Durante dois períodos de estudos (1980-1981 e 2012-2013), foram identificadas 31 espécies de tabanídeos pertencentes a 16 gêneros na Ilha da Marambaia, Rio de Janeiro, Brasil. Esenbeckia lugubris (Macquart), Phaeotabanus cajennensis (Fabricius), Tabanus claripennis (Bigot), Tabanus discus Wiedemann e Tabanus pungens Wiedemann são registrados pela primeira vez no estado do Rio de Janeiro. São apresentados também dados geográficos e de comportamento das espécies registradas. Palavras-Chave: Costa brasileira; Biodiversidade; Ilha atlântica; Inseto vetor; Saúde pública.

_____________________________________ he family Tabanidae Latreille consists of more than 4,400 described species, of which 1,205 are present in the Neotropics (Henriques et al. 2012). Repeatedly, they attack humans, domestic and wild animals, including primates, equines, bovines, rodents, alligators, snakes, turtles and birds, especially during the warm seasons (Krinsky 1976; Pechuman & Teskey 1981; Foil 1989; Foil & Issel 1991; Henriques et al. 2000; Ferreira et al. 2002; Turcatel et al. 2007). They are known worldwide for its painful sting and by being mechanical and biological vector of various helminthes, viruses, bacteria and protozoan, which are etiologic agents of diseases that can affect humans and wild and domestic animals (Krinsky 1976; Foil 1989). Between the years 1905 and 1914, Adolpho Lutz conducted several studies in Neotropical tabanids, mainly in Brazilian states of Minas Gerais, Espírito Santo, Rio de Janeiro and São Paulo, describing 144 new species (Lutz 1905, 1909a, 1909b, 1910, 1911, 1913, 1914; Lutz & Neiva 1909, 1914), of which 72 are still valid (Benchimol & Sá 2005). Since the last studies by A. Lutz, about 100 years ago, no additional studies has been published on tabanids from the state of Rio de Janeiro. This study aims to record the tabanids species occurring on Marambaia Island, and contributes to the knowledge of tabanid fauna of the state of Rio de Janeiro, Brazil.

MATERIAL AND METHODS

Study area. Marambaia Island is 42 km long and has an area of ca. 81 km2. It is located in Mangaratiba county, southern of the state Rio de Janeiro , at the entrance of Sepetiba Bay, between S 23°00’ and 23°06’ and W 43°45’ and 44°01’. (Figures 1a and 1b). The island belongs to Atlantic Forest biome, and has large areas of primary preserved rain forest, sandbank vegetation and mangroves. The island is administered by the Centro de Avaliação da Ilha da Marambaia (CADIM), of the Brazilian Navy, and native residents belong to a “quilombola” community, i.e., descendants of slaves brought from Africa to Brazil. Specimens collection. Sporadic collections were made on Marambaia Island during 1980-1982; during 2012-2013 the collections were made twice a month. During both periods, four Manitoba-modified canopy traps and insect hand net were used in an ecotone area between the Atlantic forest and dunes, named “Armação”, a place near a beach (S 23°02’53” and W 043°57’07”) (Figures 2a and 2b). In October, November and December 2013, tabanid specimens were also collected in another place on the island, named “Vacaria Velha” (S 23°03’47”, W 43°59’13”), using an equine as bait and insect hand net. It is a place near rainforest and a marsh, with a small pasture area where a tied equine spent the day (Figures 2c and 2d). These collections were made from the twilight and throughout the day until 20:00 h. Collections were authorized by IBAMA-SISBIO nº 333821. Specimens identification. The late G.B. Fairchild (19061994), formerly from Florida State Collection of Arthropods,

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Guimarães et al.

Checklist and Notes on Behavior of Horse Flies (Diptera:…

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Figure 1. Geographical location (a) and collection sites (b) at Marambaia Island, Mangaratiba County, Rio de Janeiro State, Brazil. Sources: (a) - Scielo. Available on: <http://www.scielo.br/img/revistas/abb/v21n1/06f1.gif>. [Accessed in: 12.iii.2014]. (b) - GoogleMaps. Available on: <www.google. com.br/maps/@23.0316476,43.9261133,19073m/data=!3m1!1e3?hl=pt-BR>. [Accessed in: 12.ii.2014].

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Figure 2. Site tabanids collections in Marambaia Islands. Aerial view of Armação (a) and Vacaria Velha (b); Landscapes of Armação (c) and Vacaria Velha (d). Sources: (a) and (c) - GoogleMaps. Available on: www.google.com.br/maps/@23.0316476,43.9261133,19073m/data=!3m1!1e3?hl=ptBR>. [Accessed in: 12.ii. 2014]; (b) and (d) - Author’s photos.

USA, identified the tabanids specimens collected until 1982. A.L. Henriques, from Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Manaus, Amazonas, Brazil, I.S. Gorayeb from Museu Paraense Emilio Goeldi (MPEG), Belém, Pará, Brazil, and R.R. Guimarães from Escola Nacional de Saúde Pública (ENSP, IOC), Rio de Janeiro, Brazil, identified the specimens collected during 2012-2013. Guimarães used keys, original descriptions, taxonomic reviews and comparisons with voucher specimens (Barretto 1946; Fairchild & Philip 1960; Fairchild 1961a, 1972, 1976, 1983, 1984, 1985; Coscarón & Fairchild 1976; Fairchild & Wilkerson 1981, 1986; Henriques & Rafael 1995; Coscarón

& Papavero 2009a, 2009b; Krolow & Henriques 2010). Most specimens collected during the study periods are deposited in the Entomological Collection of Centro de Educação e Pesquisas em Medicina Ambiental (CEMA - RG IBAMA Nº 3199320), Rio de Janeiro, Brazil. Voucher specimens, here designated as “Examined material”, are also deposited in Entomological Collections of the Instituto Oswaldo Cruz (CEIOC), Rio de Janeiro, Brazil, Museu Nacional∕Universidade Federal do Rio de Janeiro (MNRJ), Rio de Janeiro, Brazil, and Museu Paraense Emilio Goeldi (MPEG).

Results e-ISSN 1983-0572


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During the two study periods, 31 species of tabanids were collected, which were distributed in the three subfamilies, six tribes and 16 genera; 25 species had already been previously recorded for Rio de Janeiro State (Coscarón & Papavero 2009b). Five species are recorded for the first time for this state: Esenbeckia lugubris (Macquart), Phaeotabanus cajennensis (Fabricius), Tabanus claripennis (Bigot), Tabanus discus Wiedemann, and Tabanus pungens Wiedemann.

white marble color, similar to the beach sand. Only one specimen was collected at Marambaia Island, by insect hand net, when flying over the whitish sand of “Praia Suja” (23°03’00.24” S and 043°58’40.99” W) north coast of the Island.

Subfamily Chrysopsina; Tribe Chrysopsini Chrysops varians Wiedemann Comments: This species occurs in Panama, Trinidad, Colombia, Venezuela, Guyana, Ecuador, Peru, Brazil (type locality is Amapá to Rio Grande do Sul), Argentina and Paraguay (Fairchild 1971; Coscarón & Papavero 2009b; Krolow et al. 2007). These flies approach horse and human silently (Bassi et al. 2000). On Marambaia Island, it was observed that they prefer to land on human heads, and eventually curl the hair. Despite C. varians is a common species occurring in forested areas of sandbanks, on Marambaia sandbanks it has been seldom collected.

Subfamily Pangoninae; Tribe Scionini Fidena (Fidena) winthemi (Wiedemann) Comments: It has been recorded from Minas Gerais, Espírito Santo, Rio de Janeiro and São Paulo states (Coscarón & Papavero 2009b). It is noteworthy to mention that Lutz (1911) described a junior synonym of this species as Erephopsis florisuga based on specimens collected in Espírito Santo state, because he noted that they feed on flowers. On Marambaia Island, four specimens were collected at the ecotone area between forest sandbank and rain forest.

Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Armação, vii.1981, R.R. Guimarães col., G.B. Fairchild det., 1 ♀ (CEMA). idem, R.R. Guimarães col. and det., 6.x.2012, 1 ♀ (CEMA); idem, 27.x.2012, 1 ♀ (CEMA); idem, ii.2013, 3 ♀ (CEMA); idem ix.2013, 2 ♀ (CEMA); idem, Vacaria Velha, 20-21.xii.2013, 1 ♀ (CEMA). Chrysops variegatus (De Geer) Comments: This species occurs from Mexico to Argentina and in Brazil has been recorded from the states of Amapá, Roraima, Amazonas, Paraná and Rio Grande do Sul (Fairchild 1961b, 1971; Coscarón & Papavero 2009b). C. variegatus occurs in dense forest, open areas and campinarana, but can also be collected by light trap up to 40 feet above the ground in the forest canopy (Rafael et al. 1991; Henriques 2004). It is similar to C. varians and has the habit of landing in the high parts of the host body, entangling itself on human hair (1rst author personal observation). Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Armação, insect hand net, 13.vi.1980, R.R. Guimarães col. G.B. Fairchild det., 1 ♀ (CEMA); idem, 16.i.1981, 1 ♀ (CEMA); idem, Vacaria Velha, 06.x.2012, R.R. Guimarães col. and det., 1 ♀ (CEMA). Subfamily Pangoniinae; Tribe Pangoniini Esenbeckia (Esenbeckia) lugubris (Macquart) Comments: This species has been reported to Argentina, Paraguay, Bolivia and Brazil (Mato Grosso, São Paulo and Paraná) (Coscarón & Papavero 2009b). They are large, glossy flies, dark-colored, with a powerful flight, and a painful sting (personal observation). At Marambaia Island, two specimens were collected by insect hand net, attracted by a horse. This is the first record of the species in Rio de Janeiro state. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Vacaria Velha, insect hand net, equine bait, 04.xii.2013, R.R. Guimarães col., Gorayeb det., 1 ♀ (CEMA); idem, 20.xii.2013, 1 ♀ (CEMA). Subfamily Pangoninae; Tribe Scepsini Scepsis appendiculata (Macquart) Comments: This species is distributed from states of Espírito Santo to Santa Catarina in Brazil, also occuring in Uruguay and questionably Argentina (Coscarón & Papavero 2009b). It appears in Coscarón and Papavero’s catalogue as Scepsis nivalis Walker, the senior synonym of S. appendiculata (Webb et al.). Scepsis appendiculata does not have blood-sucking habits and can be considered autogenous. Adults are found on sandy beaches, have short and low flight, not rising more than 20 cm above the soil surface and not reaching more than 1.5 m away. It has e-ISSN 1983-0572

Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Praia Suja, sand beach, insect hand net, 24.vii.1981, R. R. Guimarães col. and det., 1 ♀ (CEMA).

Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Armação, insect hand net, 08.x.1982, R.R. Guimarães col., Gorayeb det., 2 ♀ (CEMA). Scaptia (Lepmia) seminigra (Ricardo) Comments: Scaptia seminigra occurs in Brazil (Espírito Santo, Minas Gerais, Rio de Janeiro, São Paulo and Paraná states) (Coscarón & Papavero 2009b). Three specimens were collected in the area of sandbanks, by insect hand net during early afternoon, the hottest part of the day. The species has a powerful flight that produces loud buzz. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Armação, insect hand net, 21.v.1981. R. R. Guimarães col., G. B. Fairchild det., 3 ♀ (CEMA). Subfamily Tabaninae; Tribe Diachlorini Acanthocera (Acanthocera) longicornis (Fabricius) Comments: This species occurs in Brazil (Paraíba, Minas Gerais, Espírito Santo, Rio de Janeiro, São Paulo, Paraná and Santa Catarina states) (Henriques & Rafael 1995; Coscarón & Papavero 2009b). At Marambaia Island, two specimens were collected by insect hand net in area of ecotone between rain forest and sandbanks. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Armação, insect hand net, 21.v.1981, R.R. Guimarães col., G.B. Fairchild det., 1 ♀ (CEMA). idem, 2.i.1982, 1 ♀ (CEMA). Catachlorops (Amphichlorops) flavus (Wiedemann) Comments: It was originally described from specimens collected at Montevideo, Uruguay, and also occurs in Paraguay, Argentina and the following Brazilian states: Rio de Janeiro and Santa Catarina States (Coscarón & Papavero 2009b). On Marambaia Island next to marsh and woodland area, 13 specimens were caught by insect hand net, attracted by horse, only in the evening. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Vacaria Velha, insect hand net, equine bait, 4-5. xii.2013, R.R. Guimarães col., I.S. Gorayeb det., 4 ♀ (CEMA); idem, 20-21.xii.2013, R.R. Guimarães col. and det., 1 ♀ (CEMA); idem, 20-21.xii.2013, 3 ♀ (MNRJ); idem, 4-5.xii.2013, 3 ♀ CEIOC). Catachlorops (Catachlorops) leptogaster Barretto Comments: It occurs in Argentina and Brazil, in Rio de Janeiro and Minas Gerais states (Coscarón & Papavero 2009b). On Marambaia Island, 10 specimens were caught by insect hand net, attracted by horse, only in the late afternoon, after 17:00 h.

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Checklist and Notes on Behavior of Horse Flies (Diptera:…

Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Vacaria Velha, insect hand net, equine bait, 27.x.2012, R. R. Guimarães col., I. S. Gorayeb det., 1 ♀ (CEMA); idem, 27.x.2013, R. R. Guimarães col. and det., ♀ (CEMA); idem, 20-21.xii.2013, 2 ♀ (MNRJ).

Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Vacaria Velha, insect hand net, equine bait, 06.x.2012, R. R. Guimarães col., I. S. Gorayeb det., 1 ♀ (CEMA); idem, 14.x.2013, R. R. Guimarães col. and det., 2 ♀ (CEMA); idem, 27.x.2013, 2 ♀ (CEMA).

Chlorotabanus inanis (Fabricius) Comments: The species is record from Mexico, Costa Rica, SaintDomingue, Suriname, French Guiana. Ecuador, Peru and Brazil. In the latter, it is known from the states of Roraima, Amapá, Amazonas, Pará, Maranhão, Acre, Rondônia, Mato Grosso, Goiás, Tocantins, Minas Gerais, Rio de Janeiro Espírito Santo, São Paulo, Santa Catarina, Paraná and Rio Grande do Sul (Coscarón & Papavero 2009b; Krolow & Henriques, 2010; Guimarães et al. 2014; Lima et al. 2015). It is a crepuscular species with powerful flight. It is voracious, starting the blood meal quickly on its host, which were equines. Its sting is quite painful (personal observation); the specimens are very active and aggressive before 07:00 h and after 18:00 h. The females start hematophagism usually on legs of horses; when feeding, this horse fly becomes seemingly indifferent to the environment and is easily captured. On Marambaia Island, the species seems to be bivoltine, as most were highly numerous in April and May and from October to December.

Dichelacera (Dichelacera) alcicornis (Wiedemann) Comments: The species occurs in Bolivia, Argentina and Brazil, including the states of Mato Grosso, Minas Gerais, Rio de Janeiro, Paraná, Santa Catarina, and Rio Grande do Sul (Dutra & Marinoni 1994; Coscarón & Papavero 2009b; Krolow et al. 2007). Most specimens observed on Marambaia Island prefer to land over humans’ legs and feet.

Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Armação, insect hand net, equine bait, 03.xii.1980, R. R. Guimarães col., G. B. Fairchild det., 1 ♀ (CEMA); idem, 08.iv.1981, R. R. Guimarães col. and det., 2 ♀ (CEMA); idem, 13.v.1981, 12 ♀ (CEMA). Diachlorus bivittatus (Wiedemann) Comments: This species is distributed from Rio de Janeiro to Santa Catarina (Coscarón & Papavero 2009b) but it also occurs in Espírito Santo state (Lutz & Neiva 1909). This species is more active in the brightest and warmest hours of the day, with maximum activity around 14:00 h. It is low flying and prefers to land on the lower parts of the host, including the legs, feet, and in humans, more rarely around the waist and on the arms. The females are very aggressive, but their bites are not among the most painful (1st author personal observation). This species was captured in Armação and Vacaria Velha, by canopy trap and insect hand net. It is a bivoltine species being more abundant between March to May and September to December. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Armação, insect hand net, 18.i.1981 R.R. Guimarães col., G.B. Fairchild det., 4 ♀ (CEMA); idem, 28.iii.1981, R.R. Guimarães col. and det., 29 ♀ (CEMA); idem, 23.xi.2012, 3 ♀ (CEMA). Diachlorus distinctus Lutz Comments: This species occurs in Rio de Janeiro, Minas Gerais, São Paulo, Paraná and Santa Catarina states of Brazil (Coscarón & Papavero 2009b), and has morphological and ethological similarities with Diachlorus bivittatus. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Armação, insect hand net, 18.i.1981, R.R. Guimarães col., A.L. Henriques det., 1 ♀ (CEMA); idem, 28.iii.1981, R. R. Guimarães col. and det., 1 ♀ (CEMA); idem, Vacaria Velha, insect hand net, equine bait, 23.xi.2012, 1 ♀ (CEMA); idem, 10.x.2013, 2 ♀ (CEMA); idem, 4-5.xii.2013, 1 ♀ (CEMA).

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Guimarães et al.

Diachlorus varipes (Rondani) Comments: The species occurs in Brazil, in Pará and Rio de Janeiro states (Coscarón & Papavero 2009b). At Marambaia Island, five specimens were collected by insect hand net, attracted by horse during October, next to the forest and marsh site. No specimen was collected at the ecotone between the sandbank and rain forest.

Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Armação, sandbank forest, insect hand net, 18.xi.1981, R.R. Guimarães col., A.L. Henriques det., 2 ♀ (CEMA). Dichelacera (Dichelacera) walteri Guimarães, Gorayeb, Rodrigues-Guimarães & Carvalho Comments: The specimens were collected by canopy trap and insect hand net at sandbank forest, from September to December. This species is similar in morphology to Dichelacera alcicornis (Wiedemann) and it was described from specimens collected on Marambaia Island (Guimarães et al. 2015), which is, by consequence, its type locality. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Ilha da Marambaia, Armação, 14.x.2013, sandbank forest, insect hand net, R.R. Guimarães, col. and det., 4 ♀ (CEMA). Leucotabanus sebastianus Fairchild Comments: This species occurs from Minas Gerais to Santa Catarina brazilian states (Coscarón & Papavero 2009b). On Marambaia Island, seven specimens were collected by insect hand net, attracted by horse, next to marsh and rain forest areas. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Ilha da Marambaia, Vacaria Velha, insect hand net, equine bait, 10.x.2013, R. R. Guimarães col., I. S. Gorayeb det., 2 ♀ (MPEG); idem, 10.x.2013, 2 ♀ (CEMA); idem, 4-5.xii.2013, R. R. Guimarães col. and det., 4 ♀ (CEMA). Phaeotabanus cajennensis (Fabricius) Comments: The species occurs in French Guiana Venezuela Trinidad, Colombia, Ecuador Bolivia and Brazil, where it is known from São Paulo, Paraná and Amazonas states (Lutz & Nunez-Tovar 1928; Patrick & Hays 1968; Fairchild & Burger 1994; Cárdenas et al. 2009; Coscarón & Papavero 2009b; Ferreira-Kepler et al. 2010). On Marambaia Island, seven specimens were collected by canopy trap in “Armação”. This is the first record of the species in Rio de Janeiro state. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Armação, canopy trap, 18.i.1982, R.R. Guimarães col., G.B. Fairchild det., 1 ♀ (CEMA); idem, 26.i.2013, R.R. Guimarães leg. and det., 1 ♀ (CEMA); idem, 18.xi.2013, 1 ♀ (CEMA). Phaeotabanus limpidapex (Wiedemann) Comments: The species is known from Bahia, Rio de Janeiro, São Paulo, Santa Catarina, Rio Grande do Sul states; it also occurs in Argentina, Bolivia and Peru (Krolow et al. 2007; Coscarón & Papavero 2009b). Lutz (1909a) recorded this species to Espírito Santo state, which was not mentioned by Coscaron & Papavero’s (2009b) catalogue. Only one specimen was collected on Marambaia Island, in the month of December, by insect hand net, attracted by horse, next to marsh and rain forest areas.

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Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Vacaria Velha, 27.x.2012, R.R. Guimarães col. and det., 1 ♀ (CEMA). Phaeotabanus litigiosus (Walker) Comments: This species occurs in Brazil, in Minas Gerais, Rio de Janeiro, São Paulo and Paraná states (Carrera & Lane 1945; Coscarón & Papavero 2009b). On Marambaia Island, specimens were collected by canopy trap in “Armação”, between sandbank and rain forest; at the pasture area, between marsh and forest, they were collected by insect hand net. The specimens were more abundant from 17:00 to 19:00 h. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Armação, canopy trap, 10.xi.1981, R.R. Guimarães col., G.B. Fairchild det., 1 female (CEMA); idem, Vacaria Velha, insect hand net, equine bait, 4-5.xii.2013, R.R. Guimarães col. and det., 8 ♀ (MNRJ); idem, 20-21.xii.2013, 3 ♀ (CEMA); idem, 20-21.xii.2013, 10 ♀ (CEIOC). Rhabdotylus planiventris (Wiedemann) Comments: Fairchild (1971) indicated that Rhabdotylus planiventris is distributed from São Paulo to Santa Catarina. However, Lutz & Neiva (1909) recorded it from Rio de Janeiro, Xerém, Baixada Fluminense. Coscarón & Papavero (2009b) also record this species in Argentina. The species sometimes has been erroneously cited as S. planiventre (Turcatel et al. 2007; Coscarón & Papavero 2009b). On Marambaia Island, specimens were collected by canopy trap in Armação, the ecotone area between sandbank and rain forest. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Ilha da Marambaia, Armação, canopy trap, 26.i.1982, R.R. Guimarães col., I.S. Gorayeb det., 1 ♀ (CEMA); idem, 26.i.1982, R.R. Guimarães col. and det., 2 ♀ (CEMA). Rhabdotylus viridiventris (Macquart) Comments: The species occurs in Venezuela and Brazil (Rio de Janeiro and from Minas Gerais to Santa Catarina) (Coscarón & Papavero 2009b). The species is still cited as Stibasoma viridiventre, in error (Turcatel et al. 2007). On Marambaia Island, specimens of R. viridiventris were captured on both study sites, by insect hand net and canopy trap. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Vacaria Velha, insect hand net, equine bait, 10.x.2013, R.R, Guimarães col., I.S. Gorayeb det., 1 ♀ (CEMA). Stigmatophthalmus altivagus Lutz Comments: The species has been recorded from Rio de Janeiro, São Paulo and Santa Catarina (Coscarón & Papavero 2009b). In the state of Rio de Janeiro, specimens were collected in mountainous region of the county of Petropolis (800-2,150 m above sea level). The specimens from São Paulo state were caught at 1,200 m altitude (Lutz 1913). This species occurs in many environments and two specimens were collected by canopy trap on Marambaia Island, in the ecotone area between the sandbank and rain forest. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Armação, canopy trap, 27.x.2012, R.R. Guimarães col., Gorayeb det., 1 ♀ (CEMA). Subfamily Tabaninae; Tribe Tabanini Poeciloderas quadripunctatus (Fabricius) Comments: The species occurs from Mexico to Argentina (Fairchild & Burger 1994), and in Brazil from the states of Amazonas, Goiás, Rio de Janeiro, Tocantis, Paraná and Rio Grande do Sul (Coscarón & Papavero 2009b; Lima et al. 2015). On Marambaia Island, specimens were collected in open meadows, from 10:00 h until ca. 16:00 h, during the sunniest and hottest e-ISSN 1983-0572

EntomoBrasilis 9 (2)

part of the day. They were collected at both study sites, only by insect hand net, and attracted by equines or humans. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Armação, insect hand net, 14.xii.1981, R.R. Guimarães col. A.L. Henriques det., 1 ♀ (CEMA); idem, 25.viii.2003, R.R. Guimarães col. and det., 1 ♀ (CEMA); idem, Vacaria Velha, insect hand net, equine bait, 20-21.xii.2013, 2 ♀ (MNRJ); idem, 10.x.2013, 2 ♀ (MNRJ). idem, 4-5.xii.2013, 4 ♀ (MNRJ); idem, 20-21.xii.2013, 8 ♀ (CEIOC). Tabanus claripennis (Bigot) Comments: Tabanus claripennis is distributed in the Antilles, Costa Rica to Paraguay, Argentina, Chile and Brazil. In the latter, it was recorded from the states of Roraima, Amazonas, Mato Grosso do Sul and Rio Grande do Sul (Barros 2001; Barros et al. 2003; Coscarón & Papavero 2009b). On Marambaia Island, only one specimen was captured by insect hand net, attracted by a horse, near the marsh and forest. This is the first record of this species to Rio de Janeiro state. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Vacaria Velha, insect hand net, equine bait, 20-21. xii.2013, R.R. Guimarães col., I.S. Gorayeb det., 1 ♀ (CEMA). Tabanus discus Wiedemann Comments: The species is distributed in Trinidad, Venezuela, Guyana, Suriname, French Guiana, Ecuador and Brazil (states of Amapá, Amazonas, Roraima Acre, Rondônia, Pará and Mato Grosso) (Fairchild & Burger 1994; Cárdenas & Vieira 2005; Coscarón & Papavero 2009b). Specimens are large, have a powerful and noisy flight that are easily detected by equines. The bite is painful. When the horseflies land on the flanks or abdomen of a horse, it scares the flies away by legs or muzzle, sometimesreaching bite and crush them. A specimen smashed by bite of equine was observed and collected on Marambaia Island. This is the first record of this species in Rio de Janeiro. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Vacaria Velha, insect hand net, equine bait, 4-5. xii.2013, R.R. Guimarães col. and det., 7 ♀ (CEMA); idem, 4-5. xii.2013, 4 ♀ (MNRJ). idem, 4-5.xii.2013, 3 ♀ (CEIOC). Tabanus fuscus Wiedemann Comments: The species occurs in Argentina, Uruguay and Brazil, where it is known from Mato Grosso to Rio Grande do Sul states (Krolow et al. 2007; Coscarón & Papavero 2009b) The species feeds on humans, pigs, and horses (Bouvier 1952). This fly lands preferably on horses on the hips, belly, and front legs (Bassi et al. 2000), a behavior also observed on Marambaia Island. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Armação, canopy trap, 12.x.1980, R.R. Guimarães col., G. B. Fairchild det., 1 ♀ (CEMA); idem, 12.ix.1981, R.R. Guimarães col., A.L. Henriques det., 1 ♀ (CEMA) idem, 15.ii.2012, R.R. Guimarães col. and det., 1 ♀ (CEMA); idem, 20-21.xii.2013, ♀ (CEMA). Tabanus importunus Wiedemann Comments: Tabanus importunus is distributed in Panama, Guyana, Trinidad, Peru, Bolivia, Paraguay and Brazil (Roraima, Amapá, Amazonas, Rondônia, Pará, Rio Grande do Norte, Bahia, Mato Grosso do Sul, Tocantins, Rio de Janeiro and Paraná states) (Coscarón & Papavero 2009b; Lima et al. 2015). On Marambaia Island, this species was collected by insect hand net, in both study areas: ecotone between the sandbank and rain forest, and near the marsh and forest, where the specimens were attracted by horse. It is a large species, almost 2 cm long. It is aggressive and has painful bite. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Armação, insect hand net, 10.xi.1981, R.R. Guimarães

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Guimarães et al.

Checklist and Notes on Behavior of Horse Flies (Diptera:…

col., G.B. Fairchild det., 2 ♀ (CEMA); idem, 10.xi.1981, R.R. Guimarães col., A. L. Henriques det., 1 ♀ (CEMA); idem, Vacaria Velha, 27.iv.2013, R.R. Guimarães col. and det. 1 ♀ (MNRJ); idem, 10.x.2013, 2 ♀ (MNRJ); idem, 4-5.xii.2013, 3 ♀ (MNRJ); idem, 10.x.2013, 10 ♀ (CEIOC). Tabanus obsoletus Wiedemann Comments: The species occurs in Brazil (Pará, Paraiba, Rio de Janeiro and São Paulo) (Henriques & Gorayeb 1993; Henriques 1995; Coscarón & Papavero 2009b). Lutz (1921) recorded the species in Guaratuba, Paraná, and Coscarón & Papavero (2009b) did not list the latter record. Only one specimen, attracted by horse, was captured on Marambaia Island, next to the marsh area. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Vacaria Velha, 27.x.2012, R.R. Guimarães col., I.S. Gorayeb det., 1 ♀ (CEMA). Tabanus occidentalis Linnaeus Comments: Tabanus occidentalis is one of the most abundant species in the tropical region distributing from Mexico to Argentina. In Brazil, it was reported in Roraima, Amapá, Amazonas, Acre, Rondônia, Pará, Mato Grosso, Mato Grosso do Sul, Tocantins, Paraíba, Bahia, Rio de Janeiro, São Paulo and Paraná states (Henriques & Gorayeb 1993; Henriques 1995; Dutra & Marinoni 1994; Coscarón & Papavero 2009b; Lima et al. 2015). In Central Amazonas, it occurs in forests and natural or artificial unsheltered areas, but it seems to be more frequent in savanna environments, and is also commonly observed and captured on surface water (Rafael & Charlwood 1980; Bassi et al. 2000; Henriques 2004; Ferreira-Kepler et al. 2010; Krolow et al. 2010). In fact, on Marambaia Island specimens were observed flying over streams or freshwater collections, landing on rocks or driftwood above the water surface or on bathers. In equine, the species prefers to bite on the legs and lower parts of the body. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Armação, canopy trap, 14.xii.1981, R.R. Guimarães col., G.B. Fairchild det., 3 ♀ (CEMA); idem, Vacaria Velha, insect hand net, equine bait, 10.x.2013, R.R. Guimarães col. and det., 10 ♀ (CEMA); idem, 20-21.xii.2014, 8 ♀ (MNRJ). idem, 10.x.2013, 9 ♀ (CEIOC). Tabanus pungens Wiedemann Comments: This species occurs in USA, Trinidad and Neotropics, except Antilles and Chile (Coscarón & Papavero 2009b). In Brazil, this species occurs in Acre, Pará, Amazonas, Mato Grosso do Sul, Paraná and Rio Grande do Sul states (Fairchild 1971; Henriques 1995; Barros 2001; Krolow et al. 2007; Coscarón & Papavero 2009b). This species is here newly recorded from Rio de Janeiro state. Nine specimens were collected in a marsh area, near the rainforest, by insect hand net, using an equine bait. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Vacaria Velha, insect hand net, equine bait, 4-5. xii.2013, R.R. Guimarães col., I.S. Gorayeb det. 1 ♀ (CEMA).

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Tabanus triangulum Wiedemann Comments: The species is distributed in Paraguay, Uruguay, Bolivia, Argentina and Brazil (Espírito Santo, Rio de Janeiro, Mato Grosso, São Paulo, Paraná and Rio Grande do Sul states) (Fairchild & Burger 1994; Krolow et al. 2007; Coscarón & Papavero 2009b). On Marambaia Island, it was captured from February to May and September to December, which may indicate is a bivoltine species. Examined material: Brazil, Rio de Janeiro, Mangaratiba, Ilha da Marambaia, Armação, 14.xii.1981, R.R. Guimarães col., G.B. Fairchild det., 5 ♀ (CEMA).

Discussion The species found on Marambaia Island, Rio de Janeiro, also occur in others topographic and climatic different geographic regions. They also have biological differences, particularly with respect to the time of appearance and relative abundance. These facts may be linked to the limitations imposed by climate, where altitudes, temperature and humidity can play important roles as balancing factors between different tabanids species populations composing the biocenosis of the different regions as Costa Rica (Fairchild 1961c), Brazilian states of Mato Grosso (Barros et al. 2003), Paraná (Bassi et al. 2000) and Rio Grande do Sul (Krolow et al. 2007). On Ecuador, Diachlorus Osten Sacken, is considered an Andean and sub-Andean genus, with speciation determined by Andes uplift (Cárdenas et al. 2009). In Brazil, Diachlorus species are registered on costal areas of Espírito Santo, Rio de Janeiro, São Paulo and plateau region of Paraná (Bouvier 1952; Bassi et al. 2000). On Marambaia Island, Diachlorus bivittatus is a bivoltine species being more abundant between March to May and September to December; in Paraná State, D. bivittatus presented only one generation in a year, and the species was active only from November to March (Dutra & Marinoni 1994). Despite the climatic factors may play an important role in the differences in the behavior of populations (Cárdenas et al. 2013) should not forget the other numerous factors, biotic and abiotic, which are involved in the structure of the landscape, as predators, parasites, environmental human changes, etc (Kay & Regier 2000). However, several species of horse flies found on Marambaia Island are more or less common in either environment, like plateaus, delta river island, Pantanal ou Amazon forest (Bouvier 1952; Dutra & Marinoni 1994; Barros 2001; Barros et al. 2003; Barbosa et al. 2005). Unsurprisingly whether forest sandbank or the rain forest, and the number of specimens taken, the species seems to vary according to the landscape, as mainly defined by vegetation (Henriques 2004; Barbosa et al. 2005).

Acknowledgements The authors are grateful to Command and staff of the Centro de Avaliação da Ilha da Marambaia - CADIM - Navy of Brazil, for permission to access and contribution to the work; to Dr. Roberto de Xerez, coordinator of the Technical Cooperation Agreement between Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro and Brazil Navy; to Dr. Marcos Barbosa de Souza, coordinator of the Technical Cooperation Agreement between Escola Nacional de Saúde Pública - ENSP - FIOCRUZ and the Brazil Navy; to Dr. Jane Margaret Costa von Sydow and Dr. Márcio Eduardo Félix for facilitating the examination of the Entomological Collection of the Fundação Instituto Oswaldo Cruz Institute; to Danielle Cerri for help in access the specimens of collection; to Dr. Cátia de Mello Patiú, for facilitating the examination of Entomological Collection of the Museu Nacional∕UFRJ; and to José Alexandro Sousa de Santana, who helped with the tabanids collections. R.R. Guimarães was supported in part by a scholarship from the Post-Graduate Program of the National School of Public Health Sergio Arouca and part by a scholarship granted by CAPES (# 1.383.383).

References Barbosa, M.G., A.L. Henriques, J.A. Rafael & C.R.V. Fonseca, 2005. Diversidade e similaridade entre habitats em relação às espécies de Tabanidae (Insecta: Diptera) de uma floresta tropical de terra firme (Reserva Adolpho Ducke) na Amazônia Central, Brasil. Amazoniana, 18: 251-266. Barretto, M.P., 1946. Estudos sobre tabânidas brasileiros. II. Sobre o gênero Catachlorops Lutz, 1909, com descrição de sete espécies novas (Diptera, Tabanidae). Anais da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, 22: 151-183. Barros, A.T.M., 2001. Seasonality and Relative Abundance of Tabanidae (Diptera) Captured on Horses in the Pantanal, e-ISSN 1983-0572


Brazil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 96: 917-923. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/S0074-02762001000700006. Barros, A.T.M., L.D. Foil & S.A. Souza-Vazquez, 2003. Mutucas (Diptera: Tabanidae) do Pantanal: abundância relativa e sazonalidade na sub-região da Nhecolândia. Corumbá: EMBRAPA Pantanal. (Boletim de Pesquisa e Desenvolvimento, 48, 18 p. Bassi, R.M.A., M.C. Cunha & S. Coscarón, 2000. Estudo do comportamento de Tabanídeos (Diptera, Tabanidae) do Brasil. Acta Biológica Paraense, 29: 101-115. DOI: http://dx.doi.org/10.5380/abpr.v29i0.585. Benchimol, J.L. & M.R. Sá (Eds. and Orgs), 2005. Adolpho Lutz: Entomologia - tabanídeos = Entomology - tabanidae [online]. Rio de Janeiro: Editora FIOCRUZ. 704 p. Adolpho Lutz Obra Completa, v.2, book 2. ISBN: 85-7541-065-2. Available from SciELO Books. Bouvier, G., 1952. Notes sur lês Tabanidés de la region de Campinas (Estado S. Paulo) - Brésil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 50: 581-595. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/ S0074-02761952000100017. Cárdenas R.E., N. Hernández-L, A.R. Barragán & O. Dangles, 2013. Differences in Morphometry and Activity among Tabanid Fly Assemblages in an Andean Tropical Montane Cloud Forest: Indication of Altitudinal Migration? Biotropica, 45: 63-72. DOI: http://dx.doi.org/10.1111/j.1744-7429.2012.00885.x . Cárdenas, R.E. & J.M. Vieira, 2005. Nuevas citas de tabánidos (Diptera: Tabanidae) para Ecuador. Boletín Sociedad Entomológica Aragonesa, 1: 153-156. Cardenas, R.E., J. Buestan & O. Dangles, 2009. Diversity and distribution models of horse flies (Diptera: Tabanidae) from Ecuador. Annales de la Société Entomologique de France, 45: 511-528. DOI: http://dx.doi.org/10.1080/00379271.2009.10 697633. Carrera, M. & J. Lane, 1945. Diptera de Caiobá (Estado do Paraná). Arquivos do Museu Paranaense, 4: 127-136. Coscarón, S. & G.B. Fairchild, 1976. El género Poeciloderas Lutz en Argentina (Tabanidae, Diptera, Insecta). Physis, 35: 293301. Coscarón, S. & N. Papavero, 2009a. Manual of Neotropical Diptera. Tabanidae. Neotropical Diptera, 6: 1-137. Available on: <http://revistas.ffclrp.usp.br/Neotropical_Diptera/ article/viewFile/229/179>. [Accessed in: 02.iii.2014]. Coscarón, S. & N. Papavero, 2009b. Catalogue of Neotropical Diptera. Tabanidae. Neotropical Diptera, 16: 1-199. Available on: <http://revistas.ffclrp.usp.br/Neotropical_Diptera/ article/viewFile/210/165>. [Accessed in: 02.iii.2014]. Dutra, R.R.C. & R.C. Marinoni, 1994. Insetos capturados com armadilha de Malaise na Ilha do Mel, Baía de Paranaguá, Paraná, Brasil. II. Tabanidae (Diptera). Revista Brasileira de Zoologia, 11: 247-256. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/ S0101-81751994000200006. Fairchild, G. B. & J.F. Burger, 1994. A catalog of the Tabanidae (Diptera) of the Americas South of the United States. Memoirs of the American Entomological Institute, 55: 1-249. Fairchild, G.B. & C.B. Philip, 1960. A revision of the Neotropical genus Dichelacera subgenus Dichelacera Macquart. Studia Entomologica, 3: 1-86. Fairchild, G.B. & R.C. Wilkerson, 1981. New species of Esenbeckia (Proboscoides) (Diptera: Tabanidae) with a key to the subgenus. Florida Entomologist, 64: 159-175. DOI: http://dx.doi.org/10.2307/3494607. Fairchild, G.B. & R.C. Wilkerson, 1986. A review of the Neotropical genus Stypommisa (Diptera: Tabanidae). Contributions of the American Entomological Institute, 22: 161. Available on: <http://www.mosquitocatalog.org/files/pdfs/wr235.pdf> [Access in: 02.iii.2014]. Fairchild, G.B., 1961a. The Adolfo Lutz collection of Tabanidae (Diptera). I. The described genera and species, condition of the collection, and selection of lectotypes. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 59: 185-249. Available on: <http:// e-ISSN 1983-0572

EntomoBrasilis 9 (2)

www.scielo.br/pdf/mioc/v59n2/tomo59(f2)_181-184.pdf> [Accessed in: 02.iii.2014]. Fairchild, G.B., 1961b. Insecta Amapaensi. Diptera: Tabanidae. Studia Entomologica, 4: 433-448. Fairchild, G.B., 1961c. A preliminary check list of the Tabanidae (Diptera) of Costa Rica. Revista de Biología Tropical, 9: 2338. Fairchild, G.B., 1971. Family Tabanidae, pp. 1-163. In: Papavero (Eds.). A Catalogue of the Diptera of the Americas South of the United States. 26. São Paulo: Ed. Universidade de São Paulo. Fairchild, G.B., 1972. Notes on Neotropical Tabanidae (Diptera) XIII. The Genus Diachlorus O. S. The Florida Entomologist, 55: 219-229. DOI: http://dx.doi.org/10.2307/3493370. Fairchild, G.B., 1983. Notes on Neotropical Tabanidae (Diptera) XIX. The Tabanus lineola complex. Annals of the Entomological Society of America, 57: 1-51. Fairchild, G.B., 1984. Notes on Neotropical Tabanidae (Diptera). XX. The larger species of Tabanus of eastern South America. Contributions of the American Entomological Institute, 21: 1-50. Fairchild, G.B., 1985. Notes on Neotropical Tabanidae (Diptera). XVIII. The genus Leucotabanus Lutz. Myia, 3: 299-331. Ferreira, R.L.M., A.L. Henriques & J.A. Rafael, 2002. Activity of Tabanids (Insecta: Diptera: Tabanidae) attacking the reptiles Caiman crocodiles (Linn.) (Alligatoridae) and Eunectes murinus (Linn.) (Boidae), in the Central Amazon, Brazil. Memórias Instituto Oswaldo Cruz, 97: 133-136. DOI: http:// dx.doi.org/10.1590/S0074-02762002000100024. Ferreira-Keppler, R.L., J.A. Rafael & J.C.H. Guerrero, 2010. Sazonalidade e uso de ambientes por espécies de Tabanidae (Diptera) na Amazônia Central, Brasil. Neotropical Entomology, 39: 645-654. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/ S1519-566X2010000400028. Foil, L.D. & C.J. Issel, 1991. Transmission of retroviruses by arthropods. Annual Review of Entomology, 36: 355-381. DOI: http://dx.doi.org/10.1146/annurev.en.36.010191.002035. Foil, L.D., 1989. Tabanids as vectors of disease agents. Parasitology Today, 5: 88-96. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/01694758(89)90009-4. Frost, S.W., 1957. The Pennsylvania insect light trap. Journal of Economic Entomology, 50: 287-292. DOI: http://dx.doi. org/10.1093/jee/50.3.287. Guimarães R.R., I.S. Gorayeb, R. Rodrigues-Guimarães, G.S. Seppa & R.W. Carvalho, 2015. Description of Dichelacera (Dichelacera) walteri n. sp. (Diptera: Tabanidae) with a Key to Related Species in the Subgenus Dichelacera Macquart. Neotropical Entomology, 44: 474-80. DOI: http://dx.doi. org/10.1007/s13744-015-0311-8. Guimarães, R.R., R.R. Guimarães-Júnior, S.R. Harlan-Rodrigues, R. Rodrigues-Guimarães, R. Xerez, G.S. Seppa & R.W. Carvalho, 2014 Remarks on Record of Chlorotabanus inanis (Fabricius, 1787) (Diptera, Tabanidae) and its Occurrence in Rio de Janeiro Province, Brazil. Entomology, Ornithology and Herpetology, 4: 139. DOI: http://dx.doi.org/10.4172/21610983.1000139. Henriques A.L. & J.A. Rafael, 1995. Revision of the neotropical genus Acanthocera Maquart (Diptera: Tabanidae). Acta Amazonica, 23: 402-440. Henriques, A. L., T.K. Krolow & J.A. Rafael, 2012. Corrections and additions to Catalogue of Neotropical Diptera (Tabanidae) of Coscarón & Papavero (2009). Revista Brasileira de Entomologia, 56: 277-280. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/ S0085-56262012005000042. Henriques, A.L. & I.S. Gorayeb, 1993. A Coleção de Tabanidae (Insecta: Diptera) do Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém, Pará, Brasil. Goeldiana Zoologia, 20: 1-23. Henriques, A.L., 1995. A Coleção de Tabanidae (Diptera: Tabanidae) do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Manaus, Amazonas, Brasil. Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi, Série Zoologia, 11: 57-99.

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Guimarães et al.

Checklist and Notes on Behavior of Horse Flies (Diptera:…

Henriques, A.L., 2004. Tabanidae (Insecta: Diptera) from Parque Nacional do Jaú. II. Chapter 9, p. 143-152. In: Burges, S.H., S. Iwanaga, C.C. Durigan, & M.R. Pinheiro (Eds.). Windows for Biodiversity in Parque Nacional do Jaú: a strategy for the study of biodiversity in the Amazon. Manaus, Fundação Vitória Amazônica. Henriques, A.L., R.L.M. Ferreira, J.F. Vidal & J.A. Rafael, 2000. Betrequia ocellata Oldroyd (Diptera, Tabanidae, Rhinomyzini) blood feeding in Cayman crocodillus (Linnaeus) (Crocodylia, Alligatoridae) in Manaus, Brazil. Revista Brasileira de Zoologia, 17: 609-613. Kay, J.J. & H. Regier, 2000. Uncertainty, complexity, and ecological integrity: Insights from an ecosystem approach, p. 121-156. In: Crabbé, P., A. Holland, L. Ryszowski & L. Westra. (Eds). Implementing Ecological Integrity: Restoring Regional and Global Environmental and Human Health. Dordrecht, Boston: Kluwer Academic Publishers. Krinsky, W.L., 1976. Animal disease agents transmitted by horse flies and deer flies (Diptera: Tabanidae). Journal of Medical Entomology, 13: 225-275. DOI: http://dx.doi.org/10.1093/ jmedent/13.3.225. Krolow, T.K. & A.L. Henriques, 2010. Taxonomic Revision of the genus Chlorotabanus Lutz, 1913 (Diptera: Tabanidae). Zootaxa, 2565: 1-40. Available on: <http://www.mapress. com/zootaxa/2010/f/z02656p040f.pdf>. [Accessed in: 04.iii.2014]. Krolow, T.K., A.L. Henriques & J.A. Rafael, 2010. Tabanidae (Diptera) no dossel da floresta amazônica atraídos por luz e descrição de machos de três espécies. Acta Amazonica, 40: 605-612. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/S004459672010000300022. Krolow, T.K., R.F. Krüger & P.B. Ribeiro, 2007. Chave pictórica para os gêneros de Tabanidae (Insecta: Diptera) do bioma Campos Sulinos, Rio Grande do Sul, Brasil. Biota Neotropica, 7: 253-264. Available on: <http://www.biotaneotropica.org. br/v7n2/pt/abstract?identification-key+bn03307022007> [Accessed in: 02.iii.2014]. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/ s1676-06032007000200028. Lima, H.I.L., T.K. Krolow & A.L. Henriques, 2015. Checklist of horse flies (Diptera: Tabanidae) from Taquaruçu, Tocantins, Brazil, with new records for the state. Checklist, 11: 1596. DOI: http://dx.doi.org/10.15560/11.2.1596. Lutz, A., 1905. Beitraege zur Kentnis der brasilianischen Tabaniden. Revista da Sociedade Scientifica de São Paulo, 1 17-32. Lutz, A., 1909a. Contribuição para o conhecimento da fauna indígena de tabânidas. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 1: 28-32. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/S007402761909000100004. Lutz, A., 1909b. Coleção de tabánidas, p. 28-30. In: Instituto Oswaldo Cruz. Rio de Janeiro: Instituto Oswaldo Cruz. Lutz, A., 1910. Notas Dipterolojicas. I. Habitat e tempo de aparecimento de Diatomineura longipennis Ricardo.

Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 2: 58-59. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s0074-02761910000100006. Lutz, A., 1911. Novas contribuições para o conhecimento das Pangoninas e Chrysopinas do Brasil. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz, 3: 65-85. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/ s0074-02761911000100005. Lutz, A., 1913. Tabanidas do Brazil e alguns Estados visinhos. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 5: 142-191. Lutz, A., 1914. Sobre a sistemática dos tabanídeos, subfamília Tabaninae. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 6: 163-168. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s007402761914000300003. Lutz, A., 1921. Motucas da Guaratuba. Boletim do Instituto Oswaldo Cruz (Supplemento das Memorias), 1: 15. Lutz, A. & A. Neiva, 1909. Contribuição para o conhecimento da fauna indijena de Tabanidas. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz,1: 28-32. Lutz, A. & A. Neiva, 1914. As Tabanidae do Estado do Rio de Janeiro. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 6: 282-287. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/S0074-02761914000200002. Lutz, A. & M. Nuñez-Tovar. 1928. Tabanidae, p. 55-68. In: Lutz and Tovar (Eds.). Estudios de zoologia y parasitologia venezuelanas por el Dr. Adolpho Lutz. Caracas, Editorial Sucre. Patrick, C.R & K.L. Hayes, 1968. Some tabanidae (Diptera) from eastern Ecuador. The Florida Entomologist, 51: 219-221. DOI: http://dx.doi.org/10.2307/3493422. Pechuman, L.L. & H.J. Teskey, 1981. Tabanidae, p. 464-478. In: J. F. McAlpine et al. (Eds.). Manual of Neartic Diptera. Ottawa: Research Branch, Agriculture Canada. Rafael, J.A. & J.D. Charlwood, 1980. Idade fisiológica, variação sazonal e periodicidade diurna de quatro populações de Tabanidae (Diptera) no Campus Universitário, Manaus, Brasil. Acta Amazonica, 10: 907- 927. Rafael, J.A., I.S. Gorayeb, M.S.S. Rosa & A.L. Henriques, 1991. Tabanidae (Diptera) da Ilha da Maracá e Serra Pacaraima, Roraima, Brasil, com descrição de duas novas espécies. Acta Amazonica, 21: 351-367. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/1809-43921991211367. Turcatel, M., C.J.B. Carvalho & J.A. Rafael, 2007. Mutucas (Diptera: Tabanidae) do estado do Paraná, Brasil: chave de identificação pictórica para subfamílias, tribos e gêneros. Biota Neotropica, 7: 265-278. Available on: <http://www. biotaneotropica.org.br/v7n2/pt/abstract?identificationkey+bn05007022007>. [Accessed in: 10.iii.2014]. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s1676-06032007000200029. Received in: 20.i.2016 Accepted in: 26.vi.2016 **********

Suggestion citation:

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Guimaraes, R.R., R.R. Guimarães Júnior, R.S. Harlan-Rodrigues, R.R. Guimarães & R.W. Carvalho, 2016. Checklist and Notes on Behavior of Horse Flies (Diptera: Tabanidae) from Marambaia Island, Rio de Janeiro, Brazil, with New Records for the State. EntomoBrasilis, 9 (2): 73-80. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.585

e-ISSN 1983-0572


doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.586

Bionomia e Comportamento/ Bionomy and Behavior

e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Hábitos de Nidificação de Polistes canadensis (Linnaeus) (Hymenoptera: Vespidae) em Área Urbana Francisco Virgínio¹, Tatiane Tagliatti Maciel² & Bruno Corrêa Barbosa² 1. Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, Rio Grande do Norte, Brasil, e-mail: f.vs1987@hotmail.com. 2. Laboratório de Ecologia Comportamental e Bioacústica (LABEC ) - Universidade Federal de Juiz de Fora - MG - Brasil, e-mail: tatitagliatti@hotmail.com, barbosa.bc@outlook.com (Autor para correspondência).

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (2): 81-83 (2016)

Resumo. Visando compreender a ecologia de nidificação de Polistes canadensis (Linnaeus) em áreas urbanas, foram realizadas buscas ativas por colônias no Campus da Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Foram encontradas 442 colônias em sete materiais como substrato para nidificação, sendo 98% em edificações humanas. Concreto e metal foram os substratos mais utilizados para nidificação das vespas, podendo ser justificado pela maior presença desses materiais no ambiente e ainda, pela retenção de calor que eles apresentam fornecendo condição favorável para o desenvolvimento das colônias. Palavras-Chaves: Arquitetura de ninhos; colônias; ecologia de paisagem; insetos sociais.

Nesting habits of Polistes canadensis (Linnaeus) (Hymenoptera: Vespidae) in Urban Areas Abstract. Aiming to understand nesting ecology of Polistes canadensis (Linnaeus) in urban areas, were carried out active searches for colonies on the campus of the Universidade Federal do Rio Grande do Norte. We found 442 colonies in seven materials as substrate for nesting, 98% in human buildings. Concrete and metal were the most commonly used substrates by the wasps nidifying and this fact can be justified by the greater presence of these in the environment and also the heat retention they present providing favorable condition for the development of the colonies. Keywords: Colonies; landscape ecology; nest architecture; social insects.

_____________________________________ s vespas possuem uma importância ecológica e econômica relevante para o ecossistema urbano e natural, pois atuam como polinizadoras, bioindicadoras e como controladoras naturais de insetos herbívoros em agroecossistemas (Prezoto et al. 2008; Souza et al. 2010; Clemente et al. 2012; Barbosa et al. 2014). As vespas do gênero Polistes (Hymenoptera: Vespidae) apresentam fundação de colônias do tipo independente, na qual a construção do ninho é feita por apenas uma fêmea inseminada ou por um pequeno grupo de fêmeas fecundadas que ovipositam e alimentam as larvas. De um modo geral, após a emersão de novos indivíduos, a fêmea dominante passa a realizar apenas a atividade reprodutora, e as outras vespas passam a atuar como operárias, realizando as atividades de forrageio, manutenção e ampliação da colônia (Nascimento et al. 2008; Carpenter & Marques 2001). Seus ninhos são constituídos geralmente por apenas um favo, sem envelope protetor, apresentando um pedúnculo curto preso ao substrato, revestido com substâncias repelentes a formigas (Wenzel 1998; Carpenter & Marques 2001). Em áreas urbanas, vários estudos demonstram que vespas do gênero Polistes utilizam principalmente substratos artificiais para nidificação, ainda que substratos naturais estejam presentes no ambiente (Butignol 1992; Giannotti & Mansur 1993; Sinzato & Prezoto 2000; Barbosa 2015). Na literatura são citados diferentes substratos feitos pelo homem que são utilizados por vespas do gênero Polistes para a fundação de suas colônias, como madeira, metal, concreto, vidro e telhas de amianto (Ferreira & Sinzato 2007; Torres et al. 2009; Oliveira et al. 2010; Barbosa 2015). Segundo Fowler (1983) Polistes spp. ocorrem com maior frequência em ambiente urbano quando comparado ao ambiente

natural, porque as edificações humanas proporcionam substratos mais adequados para fixação de colônias. Entretanto, ainda há pouco conhecimento a respeito da utilização dos substratos artificiais pelas vespas sociais e a relação das propriedades de cada material com as colônias. Sendo assim o presente estudo tem como objetivo registrar os substratos utilizados para nidificação da Polistes canadensis (Linnaeus), a fim de compreender a ecologia do grupo em áreas urbanas assim como avaliar a existência de um padrão de nidificação com tendência a algum substrato.

Material e Métodos Área de Estudo. O estudo foi desenvolvido no Campus Central da Universidade Federal do Rio Grande do Norte (5°50’24”S 35°11’56”W), que ocupa uma área de 123 ha e está localizado na porção sul da cidade de Natal, no estado do Rio Grande do Norte circundado por vegetação nativa e exótica, caracterizando uma área verde urbana (Maciel & Barbosa 2015). A região apresenta clima quente úmido, ocorrendo o período chuvoso entre os meses de abril a setembro e o período seco entre os meses de outubro a março (Carvalho 2005). Coleta de dados. Foi utilizado o método de busca ativa por colônias, durante o mês de maio de 2015 no intervalo entre 8:00 e 12:00 h durante duas semanas. O método consistiu em procurar colônias nos jardins e em construções humanas no Campus da Universidade Federal do Rio Grande do Norte. As colônias encontradas foram fotografadas e tiveram a altura estimada; o material usado como substrato e a área de nidificação foram registrados. Também foram coletados alguns indivíduos com

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Hábitos de Nidificação de Polistes canadensis (Linnaeus)…

rede entomológica, que foram armazenados em recipiente com álcool 70% devidamente etiquetados, para posterior confirmação da identificação. Para gerar o grafo entre as colônias de P. canadensis e seus substratos de nidificação no Campus da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, foram analisadas todas as colônias observadas e sete tipos de substratos, considerando a frequência das nidificações sobre cada substrato, utilizando o software R CoreTeam (freeware).

Resultados Foram registradas 442 colônias de P. canadensis em sete materiais como substrato para nidificação, sendo 98% (n = 433) do total de colônias, fundadas em edificações humanas. Apenas

Virgínio et al.

nove colônias foram registradas em vegetação, dessas, cinco foram encontradas em Clitoria fairchildiana R. A. Howard. (Fabaceae) e quatro em galhos de Licania tomentosa (Benth.) Fritsch (Chrysobalanaceae). Os substratos artificiais utilizados para nidificação de P. canadensis no Campus da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, observados nesse estudo foram: concreto (n = 314); metal (n = 78); telha de amianto (n = 25); plástico (n = 13); madeira (n = 2) e telha de barro (n = 1) (Figura 1). Apenas três colônias foram registradas abaixo de dois metros de altura, todas as demais foram fundadas a pelo menos 2 m do nível do solo, sendo registradas algumas colônias a cerca de 7 m de altura.

Figura 1. Grafo relacionando a nidificação entre Polistes canadensis (Hymenoptara: Vespidae) e substratos artificiais utilizados no Campus da Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Legenda: 1 – Concreto; 2 – Metal; 3 – Telha de Amianto; 4 – Plástico; 5 – Vegetação; 6 – Madeira; 7 - Telha de Barro.

Discussão

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As plantas utilizadas como substrato de nidificação de P. canadensis apresentam condições favoráveis para nidificação de vespas sociais (Wenzel 1998; Barbosa 2015) como porte arbustivo, que oferece defesa contra ventos e chuvas e folhas largas, que possuem maior superfície de fixação para as colônias. Além disso, estavam localizadas ao lado das edificações com grande presença de colônias da mesma espécie, sugerindo que as colônias construídas na vegetação se deram provavelmente ao grande número de colônias de P. canadensis nas edificações, uma vez que vespas menos agressivas perdem espaço para as mais agressivas. A alta taxa de nidificação em concreto pode ser justificada pelo fato de ser o substrato artificial mais abundante no local, indicando uma adaptação das populações de P. canadensis do Campus a ambientes urbanos utilizando os materiais mais disponíveis. Outras espécies de vespas sociais de fundação independente também mostram uma tendência de nidificação em edificações humanas quando comparada à vegetação em áreas urbanas, como registrado por Lima et al. (2000), Alvarenga et al. 2010 e Barbosa (2015). É possível inferir ainda que a adaptação dos hábitos de nidificação das vespas sociais em áreas urbanas aumenta as chances de sobrevivência desses insetos, pois essas áreas proporcionam uma maior proteção das colônias contra intempéries climáticas, menor pressão de predação por inimigos naturais e uma menor pressão de competição entre as espécies, devido à baixa diversidade que ocorre nesses ambientes (Prezoto et al. 2007).

Os substratos mais utilizados (concreto e metal) podem também estar relacionados à ocorrência de um fenômeno chamado de “ilha de calor” (Uchôa 2011), onde acontece um acúmulo de calor nesses tipos de material proporcionando condições adequadas para o desenvolvimento das colônias, fato já registrado para formigas por Fernandes et al. (2014). A baixa taxa de nidificação nos demais materiais (telha de amianto, madeira, plástico e telha de barro) pode ser justificada pela menor disponibilidade deles no ambiente. Todas as colônias encontradas nas edificações humanas estavam abrigadas, protegidas da incidência direta da luz solar e da chuva. A maioria das colônias foi localizada no lado leste das edificações, área que recebe nas primeiras horas do dia intensa radiação solar, o que pode indicar o uso do calor ao amanhecer para acelerar o metabolismo, iniciando as atividades no período mais cedo do dia, sendo essa relação da influência da temperatura na atividade das vespas bem documentada na literatura (Castro et al. 2011; Elisei et al. 2013; Yeison et al. 2013; Detoni et al. 2015). Quanto às alturas das colônias registradas pelo presente estudo, é possível inferir grande adaptação da espécie ao ambiente urbano, tendo em vista que ninhos acima de 2 m de altura sofrem menos injúrias de transeuntes. Os resultados corroboram estudos que apontam a tendência de nidificação de Polistes spp. em substratos artificiais demonstrando sua alta sinantropia. Com isso, e tendo em vista o papel ecológico que as vespas sociais desempenham, fica clara a importância de e-ISSN 1983-0572


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mais estudos sobre a dinâmica das populações desses insetos em ambientes urbanos.

Referências Alvarenga, R.B., M.M. Castro, E.H. Santos-Prezoto & F. Prezoto, 2010. Nesting of social wasps (Hymenoptera, Vespidae) in urban gardens in southeastern Brazil. Sociobiology, 55: 445452. Barbosa, B.C., 2015. Vespas sociais (Vespidae: Polistinae) em fragmento urbano: riqueza, estratificação e redes de interação. Dissertação (Mestrado em Ciências Biológicas: Zoologia) Universidade Federal de Juiz de Fora, Brasil. 60 f. Barbosa, B.C., M.F. Paschoalini & F. Prezoto, 2014. Temporal activity patterns and foraging behavior by social wasps (Hymenoptera, Polistinae) on fruits of Mangiferaindica L. (Anacardiaceae). Sociobiology, 61: 239-242. DOI: http://dx.doi.org/10.13102/sociobiology.v61i2.239-242. Butignol, C.K., 1992. Observações sobre a biologia da vespa predadora Polistes versicolor (Olivier, 1791) (Hymenoptera: Vespidae) em Florianópolis/SC. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, 21: 113-123. Carpenter, J.M. & O.M. Marques, 2001. Contribuição ao estudo dos vespídeos do Brasil (Insecta, Hymenoptera, Vespoidea, Vespidae). Publicações Digitais, 2: 1-147. Carvalho, S.O., 2005. Análise bioclimática como ferramenta para implementação do Plano Diretor do Campus Central da UFRN. Dissertação (Mestrado em Arquitetura e Urbanismo) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Brasil. 171 f. Castro, M.M., D.L. Guimarães & F. Prezoto, 2011. Influence of Environmental Factors on the Foraging Activity of Mischocyttarus cassununga (Hymenoptera, Vespidae). Sociobiology, 58: 133-141. Clemente, M.A., D. Lange, K. Del-Claro, F. Prezoto, N.R. Campos & B.C. Barbosa, 2012. Flower-visiting social wasps and plants interaction: Network pattern and environmental complexity. Psyche: A Journal of Entomology, 2012: 1-10. DOI: http://dx.doi.org/10.1155/2012/478431. Detoni, M., M.C. Mattos, M.M. Castro, B.C. Barbosa & F. Prezoto, 2015. Activity schedule and foraging in Protopolybia sedula (de Sausurre, 1854) (Hymenoptera, Vespidae). Revista Colombiana de Entomologia, 41: 245-248. Elisei, T., J. Nunes, C. Ribeiro JR., A. Fernandes JR. & F. Prezoto, 2013. What is the Ideal Weather for Social Wasp Polistes versicolor (Olivier) go to Forage? EntomoBrasilis, 3: 214-216. DOI: http://dx.doi.org/10.12741/ebrasilis.v6i3.342. Fernandes, E.F., M.M. Castro, B.C. Barbosa & F. Prezoto, 2014. Variation in nesting behavior of the arboreal ant Camponotus sericeiventris (Hymenoptera: Formicidae). Florida Entomologist, 97: 1237-1239. DOI: http://dx.doi. org/10.1653/024.097.0332. Ferreira, E.L. & D.M.S. Sinzato, 2007. Ocorrência e sítio de nidificação de vespas sociais Polistes sp. (Hymenoptera, Vespidae) no Parque Aquático Águas Quentes, Barra do Piraí/ RJ. Anais do VIII Congresso de Ecologia do Brasil, CaxambuMG, Brasil, p 1-2. Fowler, H.G., 1983. Human effects on nest survivorship of urban synanthropic wasps. Urban Ecology, 7: 137-143. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/0304-4009(83)90032-3.

EntomoBrasilis 9 (2)

Giannotti, E. & C.B. Mansur, 1993. Dispersion and foundation of new colonies in Polistes versicolor (Hymenoptera, Vespidae). Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, 22: 307-316. Lima, M.A.P., JR. Lima & F. Prezoto, 2000. Levantamento dos gêneros de vespas sociais (Hymenoptera, Vespidae), flutuação das colônias e hábitos de nidificação no campus da UFJF, Juiz de Fora, MG. Revista Brasileira de Zoociências, 2: 69-80. Maciel T.T. & B.C. Barbosa, 2015. Áreas verdes urbanas: história, conceitos e importância ecológica. CES Revista, 29: 30-42. Nascimento, F.S., I.C. Tannure-Nascimento & S. Mateus, 2008. Vespas sociais neotropicais: padrões comportamentais, regulação social e arquitetura de ninho, p. 47-67. In: Vilela, E.F., I.A. Santos, J.H. Schoereder, J.E. Serrão, L.A.O. Campos & J. Lino-Neto (Eds.). Insetos Sociais: da biologia à aplicação. Viçosa, Ed. UFV, 442 p Oliveira, S.A., M.M. Castro & F. Prezoto, 2010. Foundation pattern, productivity and colony success of the paper wasp, Polistes versicolor. Journal of Insect Science, 10:125. DOI: http://dx.doi.org/10.1673/031.010.12501. Prezoto, F., C. Ribeiro-Júnior, S.A.O. Cortes & T. Elisei, 2007. Manejo de vespas e marimbondos em ambiente urbano, p. 123-126. In: Pinto, A.S., M.M. Rossi & E. Salmeron (Eds.). Manejo de Pragas Urbanas. vol 1. Piracicaba, CP2. Prezoto, F., S.A.O. Cortes & A.C. Melo, 2008. Vespas: de vilãs a parceiras. Ciência Hoje, 48: 70-73. RCore Team, 2013. R: A Language and Environment for Statistical Computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. ISBN 3-900051-07-0. http://www.R-project.org/. Sinzato, D.M.S. & F. Prezoto, 2000. Aspectos comportamentais de fêmeas dominantes e subordinadas de Polistes versicolor Olivier, 1791 (Hymenoptera: Vespidae) em colônias na fase de fundação. Revista de Etologia, 2: 121-127. Souza, M.M., J. Louzada, J.E. Serrão & J.C. Zanuncio, 2010. Social wasps (Hymenoptera:Vespidae) as indicators of conservation degree of riparian forests in Southeast Brazil. Sociobiology, 56: 387-396. Torres, V.O., T.S. Montagna, G. Bortoluzzi & W.F. AntonialliJunior, 2009. Aspectos bionômicos da vespa social Neotropical Polistes canadensis canadensis (Linnaeus) (Hymenoptera, Vespidae). Revista Brasileira de Entomologia, 53: 134-138. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s008556262009000100028. Uchôa, P.W.S., 2011. Estudo de variações termo higrométricas em cidade equatorial devido ao processo de urbanização: O caso de Belém-PA. Tese de Doutorado, Escola de Engenharia de São Carlos. Universidade de São Paulo. 77 f. Wenzel, J.W., 1998. A generic key to the nests of hornets, yellow jackets, and paper wasps worldwide (Vespidae: Vespinae, Polistinae). American Museum Novitates, 3224: 1-39. Yeison, L.G., J.D. Hernandez & P. Caraballo, 2013. Actividad de forrajeo de la avispa social Polybia emaciata (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae). Revista Colombiana de Entomologia, 39: 250-255. Recebido em: 21.i.2016 Aceito em: 27.iv.2016 **********

Como citar este artigo:

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Virgínio, F., T.T. Maciel & B.C. Barbosa, 2016. Hábitos de Nidificação de Polistes canadensis (Linnaeus) (Hymenoptera: Vespidae) em Área Urbana. EntomoBrasilis, 9 (2): 81-83. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.586

e-ISSN 1983-0572


doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.531 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Eficiência da Armadilha “R. Bianco” para Captura do Percevejo Leptoglossus zonatus Dallas (Hemiptera: Coreidae), na Cultura do Milho

Entomologia Geral/ General Entomology

Marliton Rocha Barreto & Ledonir Geovani da Silva Universidade Federal de Mato Grosso, e-mail: mrb.ufmt@gmail.com (Autor para correspondência), geovani.gil@hotmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (2): 84-88 (2016)

Resumo. O milho é o cereal com maior índice de consumo, tanto industrializado como in natura, atualmente. É o grão com maior volume de produção, sendo o Brasil o terceiro maior produtor, dessa maneira, faz-se necessário uma atenção especial voltada ao monitoramento e controle de certos invasores que comprometem sua produtividade. Dentre as pragas que podem afetar essa produtividade destacamos os percevejos (Hemiptera: Heteroptera), mais especificamente o percevejo-do-milho (Leptoglossus zonatus Dallas), que tem se mostrado uma importante praga para a cultura do milho. O presente trabalho teve por objetivo avaliar a eficiência de armadilhas caseiras do tipo “R. Bianco” na captura desse percevejo. Os experimentos foram conduzidos no Sitio Nossa Senhora Aparecida, localizado no município de Sinop, MT. As armadilhas foram divididas em 10 abertas e 10 fechadas e avaliadas com e sem isca por 20 dias. O delineamento utilizado foi o inteiramente casualizado (DIC) em esquema fatorial 2x2x2 com oito tratamentos e cinco repetições. As armadilhas sem iscas demonstraram maior eficiência, apresentando média superior na captura do percevejo em relação às armadilhas com isca. As armadilhas fechadas, em comparação com as abertas, demonstraram maior eficácia na retenção do inseto. O efeito da borda foi pouco representativo nesse experimento. Portanto, a presença da isca não influenciou na atração do inseto e os tratamentos submetidos ao teste sem isca apresentaram maiores quantidades e maior eficiência na captura de insetos. Levando a crer o efeito de atração do sal pelo percevejo e a localização de cada armadilha pouco influenciou na captura dos insetos. Palavras-chave: Armadilha caseira; milho; monitoramento; percevejo-do-milho; pragas.

Trap Efficiency “R. Bianco” for Capture the insect Leptoglossus zonatus Dallas (Hemiptera: Coreidae) in Maize Crop Abstract. Maize is the cereal with the highest consumption in both industrialized as fresh nowadays. It is the grain with higher volume production, Brazil is the third largest producer, need special attention focused on the monitoring and control of invaders who risk their productivity. Among the pests that can affect the productivity highlight the insects (Hemiptera: Heteroptera), more specifically the bedbugs corn (Leptoglossus zonatus Dallas), which has been an important pest for corn crops. Thus, this study aimed to evaluate the effectiveness of homemade traps R. Bianco in control of this insect. The experiments were conducted in Sitio Nossa Senhora Aparecida, in the municipality of Sinop, MT. Traps were divided into 10 open and 10 closed which were evaluated with and without baits by 20 days. The design was completely randomized (DIC) in a 2x2x2 factorial with eight treatments and five repetitions. Traps without baits showed greater efficiency, with an average higher in catching the bugs regarding the traps with bait. The trap closed as compared with the open, demonstrated greater efficacy in retaining the insect. The effect of edge was little representative in this experiment. Therefore, the presence of bait did not influence the insect attraction and treatments submitted to the bait without test showed higher quantities and more efficient insect capture. Leading us to believe the attraction effect of salt by bedbug and the location of each trap had little influence in the capture of insects. Keywords: Bedbugs corn; corn; homemade traps; monitoring; pests.

_____________________________________ milho (Zea mays L.) é um dos alimentos mais consumidos no mundo (Cruz et al. 2008). Em 2014/15 a área de milho plantada no Brasil foi de 15.743.700 ha, destes 6.156.100 ha são de milho primeira safra e 9.587.600 ha são de segunda safra (milho safrinha). A produção brasileira de milho segunda safra, foi de 54.485.100 ton., com Mato Grosso representando 37,26% desse montante (Conab 2015). Uma forma de cultivo que vem ganhando espaço é a do milho verde, que quando comparado com o milho grão, por ser colhido mais cedo, possui maiores teores de açúcar e menor teor de amido (Matos 2007). Embora a produção de milho verde seja menor que a de grãos secos, no Brasil seu cultivo cresce a cada ano devido ao valor agregado ao produto e seus derivados (Vieira 2007). O milho verde é produzido em pequenas propriedades sob sistemas de irrigação ainda limitados, possuem grande valor nutritivo podendo ser utilizado no consumo humano bem como na indústria de conserva ou enlatados (Nascimento 2012).

Vários insetos atacam as sementes, raízes e plântulas (Plantas jovens) do milho após a semeadura. O tipo de ataque reduz o número de plantas na área cultivada e o potencial produtivo da lavoura (Lima et al. 2016). Dentre eles, o ataque de percevejos durante o período vegetativo tem ganhado importância nos últimos anos no Brasil, principalmente nos cultivos de milho e sorgo. No entanto, as maiores populações são encontradas nos meses de outono e inverno, logo após a colheita da soja, mais comumente em sistemas de plantio direto (Rodrigues 2011). RozaGomes et al. (2011), caracterizou as injúrias causadas por quatro espécies de Hemiptera: Pentatomidae: Dichelops furcatus Fabr., Nezara veridula Linnaeus, Euschistos heros Fabr. e Dichelops melacanthus Dallas, em plântulas de milho. Entretanto, outra praga que ocorre na cultura do milho e até pouco tempo era considerado como praga secundária é o Leptoglossus zanatus Dallas, Coreidae (Moreira & Aragão 2009). A ocupação de novas áreas geográficas para o plantio do cereal resultou em alterações nas condições ambientais favorecendo a

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Eficiência da Armadilha “R. Bianco” para Captura do Percevejo…

incidência de pragas antes consideradas de pouca importância (Souza & Baldin 2009). O percevejo L. zonatus é um inseto polífago, encontrado em quase toda a América, atacando plantas frutíferas, gramíneas e leguminosas acarretando prejuízos principalmente ao milho, sorgo e laranja (Braga 2013), assim como em romã, maracujá, citros, acerola, amora, manga e goiabeira (Matrangolo & Waquil 1993; Raga et al. 1995; Rodrigues Netto & Guilhem 1996; Henne et al. 2003; Pires et al. 2012; Souza Filho & Costa 2014). Sua ocorrência pode ser observada na cultura do milho do meio para o final do ciclo da planta, onde tanto os adultos como as ninfas preferem se alimentar das espigas, principalmente dos grãos leitosos em formação (Braga 2013), causando murchamento e apodrecimento, favorecendo a possível contaminação por fungos como Fusarium, Penicillium e Cephalosporium (Monsanto 2014). Segundo Pires et al. (2011), devido ao período entressafra, quando as áreas cultivadas não estão ocupadas com soja e milho, L. zonatus tem sido relatado em carambola, inserindo o estilete para alimentação causando danos a superfície do fruto, permitindo que outros insetos ataquem o fruto através do orifício provocado pelo percevejo, tornando o fruto inviável ao consumo. Há relatos ainda, de que, L. zonatus tem se expandido cada vez mais para espécies frutíferas nas entre safras, dando uma ideia de que tais alternativas de alimentos superem a escassez de milho safrinha, mantendo a população de insetos em níveis significativos (Pires et al. 2012).

Barreto & Silva

às garrafas. Posteriormente, em 10 armadilhas (cinco abertas e cinco fechadas) foi adicionado o inseticida Connect (Bayer), do grupo químico dos Neonicotinóides (Imidacloprido) e Piretróides (Beta-ciflutrina). As iscas foram colocadas na área experimental após preparadas e a avaliação foi realizada 24 h após, conforme preconizado por Bianco (1991). A avaliação foi realizada por talhão e ocorreu na fase de pendoamento (estádio VT) até a colheita (estádio R3). Em cada área foram instaladas 20 armadilhas, numeradas e dispostas em duas linhas distintas nas laterais do talhão e uma linha no centro. Cada talhão foi avaliado por aproximadamente 20 dias e, após a colheita, as armadilhas eram transferidas para a próxima área em que se encontrava na fase de pendoando. Depois de cada avaliação (24 h após), as iscas foram retiradas e as armadilhas foram mantidas no campo por mais 24 h. Nesta etapa, o objetivo era avaliar se apenas com os restos de sal e agroquímico elas ainda continuavam atrativas e a avaliação se deu pelo número de insetos (vivos e mortos) presentes no interior de cada armadilha e pela eficiência na captura conforme o tipo da armadilha (aberta ou fechada).

O presente trabalho objetivou avaliar a eficiência das armadilhas do tipo R. Bianco, na captura do percevejo L. zonatus na cultura do milho.

O delineamento utilizado foi o inteiramente casualizado (DIC), com oito tratamentos e cinco repetições em esquema fatorial 2 x 2 x 2, sendo utilizado, diferentes modelos de armadilhas (aberta e fechada); presença ou ausência de agroquímico e presença ou ausência de iscas. Os dados obtidos foram submetidos à análise de variância e as médias, quando significativas, submetidas ao teste de Scott-Knott pelo programa de análises estatísticas ASSISTAT, versão 7.7 beta (Silva & Azevedo 2009).

Material e Métodos

Resultados e Discussão

O presente trabalho foi conduzido no Sítio Nossa Senhora Aparecida (11°50’32.2”S, 55°21’02.6”W), localizado na estrada Elizabeth, comunidade Branca de Neve, a cerca de 30 km de Sinop, MT no período de 02/02/2013 à 12/05/2013. Foram utilizados cinco talhões de um hectare cada, onde o milho verde (variedade AG1051) juntamente com cana de açúcar foram plantados no período chuvoso, de novembro a abril. A temperatura média variou entre 25°C e 40°C.

Os dados obtidos pela quantidade de armadilhas que atraíram L. zonatus demonstram que, na interação entre iscas x modelos de armadilha houve diferença significativa, onde as modelos abertas e fechadas sem isca foram superiores em relação aos modelos abertas e fechadas com isca, dando uma ideia de que a soja empregada dentro de cada armadilha não seja atrativa para a captura do inseto. Entretanto, a armadilha fechada sem isca demonstrou maior atratividade do percevejo em relação ao outro modelo e isca testada, pois ao adentrar na armadilha o inseto não consegue sair, sendo de fácil escapatória para o inseto, constatando efeito atrativo do sal (Tabela 1).

Foram confeccionadas 20 armadilhas do tipo “R. Bianco” (adaptadas) com garrafas pet, divididas em 10 abertas (Figura 1A) e 10 fechadas (Figura 1B). Em paralelo, pesou-se 600 g de grãos de soja seca que foram colocadas em um recipiente com água limpa por 10-15 min.. Em seguida foi escoada a água, adicionada uma colher (chá) de sal de cozinha, homogeneizado, e o volume de grãos total foi dividido por 20 partes (iscas) iguais e adicionados

B

85

A

As interações em função de iscas versus agroquímico e modelo versus agroquímico não demonstraram diferenças significativas entre si, não sendo possível uma analise satisfatória de seu efeito atrativo pelo inseto, o mesmo ocorreu na análise da interação

Figura 1. Armadilhas tipo R. Bianco aberta (A) e fechada (B) com isca. Foto: Ledonir Geovani da Silva

e-ISSN 1983-0572


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Tabela 1. Número de armadilhas que capturaram L. zonatus em função das interações entre iscas x modelos; iscas x agroquímico; modelos x agroquímico; iscas x modelos x agroquímico. Modelos

Iscas

Aberta

Fechada

Com Isca

8,30 b A

8,40 b A

Sem Isca

11,20 a B

15,10 a A Agroquímico

Iscas

Com Agroquímico

Sem Agroquímico

Com Isca

8,70 a A

8,00 a A

Sem Isca

14,00 a A

12,30 a A Agroquímico

Modelos Aberta Fechada

Com Agroquímico

Sem Agroquímico

10,80 a A

8,70 a A

11,90 a A

Com Isca x Aberta

Com Agroquímico

Sem Agroquímico

9,20 a A

7,40 a A

8,20 a A

8,60 a A

Sem Isca x Aberta

12,40 a A

10,00 a A

CV (%)

15,60 a A

Modelos Aberta

Fechada

Com Isca

4,0486 b A

4,1973 b A

Sem Isca

5,2504 a B

7,1230 a A Agroquímico

Iscas

14,60 a A 18,72

Médias seguidas de letras minúsculas iguais na coluna e maiúsculas na linha não diferem significativamente pelo teste de Scott-Knott ao nível de 5% de probabilidade.

Dados semelhantes obtiveram Corrêa-Ferreira & Peres (2006) com armadilhas contendo urina bovina + sal, observando quantidades superiores de fêmeas em relação aos machos de várias espécies de percevejos. A utilização de sal de cozinha (NaCl) ou Ureia, auxilia na redução de metade das doses dos inseticidas empregados no controle do percevejo-do-milho. A ação do cloreto de sódio não é de um atraente, mais sim de um estimulante alimentar, ocorrendo assim um maior contato entre o inseto e o inseticida. Sendo assim, quando aplicado na mistura do inseticida afeta o comportamento dos percevejos, aumentando o tempo de permanência do inseto sobre o alimento (Panizzi & Oliveira 1993; Corrêa-Ferreira & Panizzi 1999). Bianco (2005) recomenda que até duas armadilhas com insetos possa ser considerado um nível de risco baixo, não justificando medidas de controle agressivas; de três a cinco armadilhas com inseto apresenta nível de risco moderado, onde o uso de inseticidas podem ser empregados, porém acompanhado de um monitoramento adequado; acima de cinco armadilhas com inseto há um nível de risco alto para a cultura, onde medidas de controle devem ser tomadas atentando para o uso mínimo possível de agrotóxicos, dando preferência a modelos de controle biológico. A eficiência das armadilhas na captura do percevejo-do-milho, quando submetidas aos experimentos com isca e sem isca, observou-se que não houve diferença entre os tratamentos com iscas, não diferindo estatisticamente umas das outras. Conforme observado na Tabela 2, houve diferença significativa no fator iscas versus modelos de armadilhas, onde a armadilha fechada sem isca mostrou-se mais eficiente na captura do inseto, constatando então, sua eficiência como armadilha atrativa para o percevejo L. zonatus. Hoffmann-Campo et al. (2003), testou vários tipos de armadilhas diferentes para captura de percevejo, entre elas cita-se a e-ISSN 1983-0572

Tabela 2. Número de L. zonatus capturados em função das interações entre iscas x modelos; iscas x agroquímico; modelos x agroquímico; iscas x modelos x agroquímico.

11,60 a A

Com Isca x Fechada

Sem Isca x Fechada

Panizzi (2004) relatou o comportamento de L. zonatus em armadilhas com garrafas pet deixadas a campo, separados a cada 10 m. Com o passar do tempo observou um aumento na população de insetos no primeiro dia (N = 90), decrescendo essa população com o passar dos dias em, aproximadamente 60% a partir do quarto dia, chegando a 10% no oitavo dia (N = 9), sugerindo uma defesa territorial ou reconhecimento e uma possível aceitação do objeto como parte de seu habitat.

Iscas

Agroquímico

Iscas x Modelos

armadilha fechada simples de garrafa pet com urina bovina mais sal de cozinha, deixadas por sete dias no campo, coletando 85 percevejos por armadilha. Observou-se que a maioria dos percevejos coletados foi de adultos, o qual também foi constatado visualmente neste trabalho. Fato esse atribuído ao fato de serem alados e se dispersarem mais facilmente na área.

Com Agroquímico

Sem Agroquímico

Com Isca

4,1082 a A

4,1377 a A

Sem Isca

6,8531 a A

5,5203 a A Agroquímico

Modelos

Com Agroquímico

Sem Agroquímico

Aberta

4,7979 a A

4,5010 a A

Fechada

6,1633 a A

5,1569 a A Agroquímico

Iscas x Modelos

Com Agroquímico

Sem Agroquímico

3,7927 a A

4,3044 a A

Com Isca x Fechada

4,4237 a A

3,9709 a A

Sem Isca x Aberta

5,8032 a A

4,6976 a A

7,9030 a A

6,3429 a A

Com Isca x Aberta

Sem Isca x Fechada CV (%)

23,90

Médias seguidas de letras minúsculas iguais na coluna e maiúsculas na linha não diferem significativamente pelo teste de Scott-Knott ao nível de 5% de probabilidade. Médias transformadas em X=(X)1/2.

As demais interações, iscas versus agroquímico e modelo versus agroquímico e a interação entre iscas versus modelo pelo agroquímico, não diferiram significativamente pelo método estatístico adotado. Entretanto, a presença do agroquímico dentro de cada armadilha pode auxiliar na morte do inseto no momento de sua captura sem afetar a atração do percevejo pela armadilha. Ainda conforme verificado na Tabela 2, a ocorrência de percevejos nas armadilhas sem iscas fechadas foi superior às armadilhas abertas, em todos os fatores onde os modelos foram testados. Assim, podemos concluir que as armadilhas fechadas dificultaram a saída do inseto do interior, consequentemente a maioria abatida pelos vestígios do agroquímico aplicado anteriormente com a soja. Em trabalho semelhante a partir de garrafas pet, Lima Filho et al. (2014) testou um novo modelo eficiente para captura de insetos em uma área de arbustos. Como isca utilizou-se de cerveja sem álcool, sucos de abacaxi, caju e maracujá e gotas de detergente neutro. O maior número de insetos ocorreu na armadilha contendo cerveja sem álcool (122 insetos) e menor número no suco de maracujá (56 indivíduos).

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iscas versus modelo versus agroquímico onde não houve diferença entre os fatores.


Eficiência da Armadilha “R. Bianco” para Captura do Percevejo…

Em seus estudos Pires et al. (2006) utilizou 4 modelos de armadilhas diferentes iscadas com feromônio para captura do percevejo marrom. A armadilha modelo 4, composta por garrafa pet com 4 perfurações ao redor, foi que apresentou maior eficiência, cerca de 98% na retenção do percevejo. Silva et al. (2014), relataram que armadilhas com feromônio sexual capturaram preferencialmente fêmeas de E. heros, o que representa 77 e 82% dos insetos retidos nas armadilhas com a formulação em septos de borracha e lure, respectivamente. Nesse experimento, ainda pode-se avaliar a ocorrência de percevejos capturados nas bordas e no meio dos talhões. Entretanto, houve abundância do inseto capturado nas duas localizações, tal fato pode ter ocorrido pela presença de plantas daninhas que se instalaram até o final do desenvolvimento do milho. Portanto, a localização das armadilhas dentro de cada talhão não influenciou na captura do percevejo. Hoffmann-Campo et al. (2003) afirma que as armadilhas devem ser normalmente instaladas na bordadura das lavouras, desde o período inicial da cultura, com a finalidade de capturar a população colonizante. Entretanto, a instalação das armadilhas neste experimento, ocorreu durante o pendoamento do milho, portanto a cultura já havia sido colonizada pelo inseto, resultando também na pouca diferença entre coletados no meio e nas bordas da área. Portanto, a presença da isca não influenciou na atração do inseto, ou seja, a soja empregada dentro de cada armadilha não atuou como atrativo para o percevejo, podendo ainda ter mascarado o efeito atrativo do sal. Os tratamentos submetidos ao teste sem isca apresentaram maiores quantidades e maior eficiência na captura de insetos, levando a crer o efeito de atração do sal pelo percevejo e a localização de cada armadilha pouco influenciou na captura dos insetos, sendo então, eficiente tanto na borda como no meio da área experimental, portanto a disposição das armadilhas pode ser feita de forma aleatória.

AGRADECIMENTOS Ao Sr. Edilson Smiderle por ceder a propriedade para realização dos experimentos.

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REFERÊNCIAS Bianco, R., 1991. Pragas do milho e seu controle, p. 187-221. In: A cultura do milho no Paraná. Londrina, IAPAR, Circular 68. Bianco, R., 2005. Manejo de Pragas do Milho em Plantio Direto, p. 8-17. In: Instituto Biológico de São Paulo. (Org.). Encontro de Fitossanidade de Grãos. Campinas, Emopi editora e gráfica. Disponível em: <http://www.biologico.sp.gov.br/ rifib/XI_RIFIB/bianco.PDF>. [Acesso em: 17.vi.2015. Braga, I.M.S., 2013 Ocorrência e dinâmica populacional de insetospragas e predadores associados às culturas de nabo forrageiro e milho em sistemas de plantio direto, em Chapadão do Sul, MS. Dissertação (Mestrado em Agronomia – Entomologia Agrícola) – Programa de Mestrado em Entomologia Agrícola da Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Jaboticabal, 40 f. Disponível em: <http://acervodigital.unesp.br/handle/ unesp/172459?locale=pt_BR>. [Acesso em: 17.vi.2015. CONAB – Companhia Nacional de Abastecimento. 2015. Acompanhamento da safra brasileira: grãos. Décimo segundo levantamento. Brasília: Conab, 2015. Disponível em: <http://www.conab.gov.br/OlalaCMS/uploads/ arquivos/15_09_11_10_42_03_boletim_graos_ setembro_2015.pdf>. [Acesso em: 17.vi.2015]. Corrêa-Ferreira, B.S. & A.R. Panizzi, 1999. Percevejos da soja e seu manejo. Londrina: Embrapa-CNPSo (Circular técnica, 24), 45 p. Disponível em: <https://www.agencia.cnptia. embrapa.br/Repositorio/circTec24_000g4vbbaaq02wx5ok 0dkla0s1m9l51b.pdf>. [Acesso em: 15.vi.2015]. Corrêa-Ferreira, B.S. & W.A.A. Peres, 2006. Alternativas para o manejo de percevejos-pragas (Hemiptera: Pentatomidae) em sistema de soja orgânica. Revista Brasileira de Agroecologia. 1:

Barreto & Silva

649-652. Disponível em: <http://www.agroecologiaemrede. org.br/upload/arquivos/P202_2005-07-25_165946_160. pdf>. [Acesso em: 15.vi.2015]. Cruz, J.C., D. Karam, M.A.R. Monteiro & P.C. Magalhães, 2008. A cultura do milho. Sete Lagoas, Embrapa milho e sorgo, 517 p. Disponível em: <http://livraria.sct.embrapa.br/liv_ resumos/pdf/00062780.pdf>. [Acesso em: 10.vi 2015]. Henne D.C., S.J. Johnson & W.J. Bourgeois, 2003. Pest status of leaf-footed bugs (Heteroptera: Coreidae) on citrus in Louisiana. Proceedings of the Annual Meeting of the Florida State Horticultural Society, 116: 240-241. Disponível em: <http://fshs.org/proceedings-o/2003-vol-116/240-241. pdf>. [Acesso em: 12.vi.2015]. Hoffmann-Campo, C.B., D.R. Sosa-Gomez, C.S. Corrêa-Ferreira & D.L. Gazzoni, 2003. Alternativas potenciais para uso no manejo de pragas da soja. In: Corrêa-Ferreira, B.S. Soja orgânica: alternativas para o manejo dos insetos-pragas. Londrina: Embrapa CNPSo, p. 65-83. Disponível em: <https://www.embrapa.br/soja/busca-de-publicacoes/-/ publicacao/463696/soja-organica-alternativas-para-omanejo-dos-insetos-pragas>. [Acesso em: 15.vi.2015]. Lima Filho, J.A.; A.G.C. Oliveira, O.O. Freire, B.M.G. Bezerra & V. M. Santos, 2014. Captura de insetos utilizando um novo modelo de armadilha com área do IFPB campus Campina Grande, PB. Revista Gaia Scientia, 8: 74-79. Disponível em: <http://oaji.net/articles/2014/1214-1409593124.pdf>. [Acesso em: 10.vi.2015]. Lima, B.V., B.S. Caetano, G.G. de Souza, M.T. Spontoni & L.C.D. de Souza, 2016. Pragas da cultura do Milho. Revista Conexão Eletrônica, 13: 1-15. Matos, E.H.S.F., 2007. Cultivo do milho verde. Dossiê técnico. Disponível em: <http://www.agrolink.com.br/downloads/ Cultivo%20do%20Milho%20Verde.pdf>. [Acesso em: 05.x.2014]. Matrangolo, W.J.R. & J.M. Waquil, 1993. Biology of Leptoglossus zonatus (Dallas) (Hemiptera: Coreidae) fed on maize and sorghum. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, 23: 419-423. Monsanto, 2014. Manual de pragas do milho, da soja e do algodão. Disponível em: <http://www.monsanto.com/global/br/ noticias/pages/monsanto-lanca-manual-de-pragas-onlinegratuito.aspx>. [Acesso em: 05.x.2014]. Moreira, H.J.C. & F.D. Aragão, 2009. Manual de pragas do milho. Campinas, FMC, 144 p. Disponível em: <http://www. agrolink.com.br/downloads/manual%20de%20pragas%20 do%20milho.pdf>. [Acesso em: 06.x.2014]. Nascimento, F.N., 2012. Características agronômicas do milho verde sob diferentes regimes hídricos. Dissertação (Mestrado em agronomia – área de concentração em produção vegetal) – Programa de Pós-graduação em Agronomia do Centro de Ciências Agrárias da Universidade Federal do Piauí, Teresina, 81 p. Disponível em: <http://ainfo.cnptia.embrapa.br/ digital/bitstream/item/70578/1/Dissertacao-Fabio.pdf>. [Acesso em: 01.xi.2014]. Panizzi, A.R. & N. Oliveira, 1993. Atração de cloreto de sódio (sal de cozinha) aos percevejos-pragas da soja. In: EMBRAPA. Centro Nacional de Pesquisa de Soja (Londrina, PR). Resultados de pesquisa de soja 1989/90, EMBRAPA-CNPSo. Documentos, 58. Londrina, p. 71-76. Panizzi, A.R., 2004. A possible territorial or recognition behavior of Leptoglossus zonatus (Dallas) (Heteroptera, Coreidae). Revista Brasileira de Entomologia, 48: 577-579. DOI: http:// dx.doi.org/10.1590/S0085-56262004000400022. Pires, C.S.S., E.R. Sujii, F.G.V. Schmidt, P.H.G. Zarbin, J.R.M. Almeida & M. Borges, 2006. Potencial de uso de armadilhas iscadas com o feromônio sexual do percevejo marrom, Euschistus heros (Heteroptera: Pentatomidae), para o monitoramento populacional de percevejos praga da soja. Manejo Integrado de Plagas y Agroecologia (Costa Rica), 77: 70-77. e-ISSN 1983-0572


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Pires, E.M., S. Ruffato, C.L.M. Manica, M.A. Soares & M.C. Lacerda, 2012. Novas Plantas Hospedeiras para o Percevejo Fitófago Leptoglossus zonatus (Dallas) (Hemiptera: Coreidae). EntomoBrasilis, 5: 249-252. DOI: http://dx.doi.org/10.12741/ebrasilis.v5i3.236. Pires, E.M., S.M. Bonaldo, J.A.M. Ferreira, M.A. Soares & S. Candan, 2011. New record of Leptoglossus zonatus (Heteroptera: Coreidae) attacking starfruit (Averrhoa carambola) in Sinop, Mato Grosso, Brazil. EntomoBrasilis, 4: 33-35. DOI: http://dx.doi.org/10.12741/ebrasilis.v4i1.114. Raga, A.C., J. Piza & M.F. Souza Filho, 1995. Ocorrência e danos de Leptoglossus zonatus (Dallas) (Heteroptera: Coreidae) em Romã, Punica granatum L., em Campinas, São Paulo. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, 24: 183-185. Rodrigues Netto, S.M. & D.J. Guilhem, 1996. Ocorrência de Leptoglossus zonatus (Dallas, 1852) (Hemiptera: Coreidae) em maracujazeiro (Passiflora edulis f. flavicarpa). Arquivos do Instituto Biológico, 63: 85-86. Rodrigues, R.B., 2011. Danos percevejo barriga-verde Dichelops melacanthus (Dallas, 1851) (Hemiptera: Pentatomidae) na cultura do milho. Dissertação (Mestrado em agronomia – área de concentração em produção vegetal) – Programa de Pós-graduação em Agronomia, Universidade Federal de Santa Maria, Santa Maria, 105 p. Disponível em: <http://livros01. livrosgratis.com.br/cp092015.pdf>. [Acesso em: 17.vi.2015]. Roza-Gomes, M.F., J.R. Salvadori, P.R.V. S. Pereira & A.R. Panizzi, 2011. Injúrias de quatro espécies de percevejos pentatomídeos em plântulas de milho. Ciência Rural. 41: 1115-1119. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s0103-84782011005000081. Silva, F.A.S. & C.A.V. Azevedo, 2009. Principal Components Analysis in the Software Assistat-Statistical Attendance. In: World Congress on Computers in Agriculture, 7, RenoNV-USA: American Society of Agricultural and Biological Engineers. DOI: http://dx.doi.org/10.13031/2013.29066.

EntomoBrasilis 9 (2)

Silva, V.P. da, M.J.B. Pereira, L.M. Vivan, M.C. Blassioli-Moraes, R.A. Laumann & M. Borges, 2014. Monitoramento do percevejo marrom Euschistus heros (Hemiptera: Pentatomidae) por feromônio sexual em lavoura de soja. Pesquisa Agropecuária Brasileira, 49: 844-852. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/ s0100-204x2014001100003. Souza Filho, M.F. & V.A. Costa, 2014. Manejo integrado de pragas da goiabeira, 33 p. Disponível em: <http://www. nutricaodeplantas.agr.br/site/ensino/pos/Palestras_ William/Livrogoiaba_pdf/9_MIPpragas.pdf>. [Acesso em 12.x.2014]. Souza, E.S. & E.L.L. Baldin, 2009. Preferência alimentar e aspectos biológicos de Leptoglossus zonatus Dallas, 1852 (Hemiptera: Coreidae) em diferentes genótipos de milho. Boletín de Sanidad Vegetal Plagas, 35: 175-185. Disponível em: <https:// dialnet.unirioja.es/servlet/articulo?codigo=3105707>. [Acesso em: 17.vi.2015. Vieira, M.A., 2007. Cultivares e população de plantas na produção de milho verde. Dissertação (Mestrado em Agronomia – área de concentração em produção vegetal) – Departamento de Fitotecnia e Fitossanitarismo da Universidade Federal do Paraná, Curitiba, 95 p. Disponível em: <http://acervodigital. ufpr.br/bitstream/handle/1884/14826/marcelovieirafinal. pdf?sequence=1>. [Acesso em: 17.vi.2015]. Recebido em: 15.v.2015 Aceito em: 20.vi.2016 **********

Como citar este artigo:

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Barreto, M.R. & L.G. Silva, 2016. Eficiência da Armadilha “R. Bianco” para Captura do Percevejo Leptoglossus zonatus Dallas (Hemiptera: Coreidae), na Cultura do Milho. EntomoBrasilis, 9 (2): 84-88. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.531

e-ISSN 1983-0572


doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.539 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Diversity of Soil Beetles (Hexapoda, Coleoptera) in an Area at the Pantanal of Poconé, Mato Grosso, Brazil

Entomologia Geral/ General Entomology

Marinêz Isaac Marques¹, Ana Maria de Figueiredo¹, Geane Brizzola dos Santos², Wesley Oliveira Sousa², Sérgio Ide³ & Leandro Dênis Battirola4 1. Universidade Federal de Mato Grosso - Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade, marinez513@gmail.com, anamari234@yahoo.com.br. 2. Universidade Federal de Mato Grosso - Campus Universitário do Araguaia, gbrizola@yahoo.com.br, entomoi@hotmail.com. 3. Instituto Biológico - Centro de Pesquisa e Desenvolvimento de Sanidade Vegetal, ide@biologico.sp.gov.br. 4. Universidade Federal de Mato Grosso - Instituto de Ciências Naturais, Humanas e Sociais, ldbattirola@uol.com.br (Autor para correspondência).

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_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (2): 89-96 (2016)

Abstract. Soil beetles (Hexapoda, Coleoptera) community, mainly Scarabaeidae, was evaluated in an area with different phytophysiognomies during the rising water period (November/2005) in the Pantanal of Poconé, Mato Grosso, Brazil. Thirty transects of 250 m, 1 km distant from each other, in an area of 5x5 km2 (RAPELD) were delimitated. In each transect, which characterized a sampled area, five samples of 1 m² were collected using mini-Winkler, and five pitfall traps distributed at a distance of 50 m between one sample and another and with a distance of 1 m between the two methods. A total of 767 Coleoptera individuals belonging to 27 families and 192 species were obtained. Scarabaeidae and Staphylinidae were the most abundant families. Staphylinidae, Curculionidae and Scarabaeidae were richest in species. Scarabaeidae was represented by 236 individuals distributed in the Scarabaeinae and Aphodiinae subfamilies, 11 genera and 22 species. The multivariate analyses of variance demonstrated that the relationship between the Coleoptera community and the phytophysiognomy was significant, and the relationship between the Scarabaeidae community and the phytophysiognomy was not significant. The murundu fields, cambarazal, landi and introduced pastures were the most representative phytophysiognomies for Coleoptera richness and abundance in this region. Keywords: Litter; Scarabaeidae; Vegetation mosaic; Wetlands.

Diversidade de Besouros de Solo (Hexapoda, Coleoptera) em uma Área no Pantanal de Poconé, Mato Grosso, Brasil Resumo. A comunidade de besouros de solo (Hexapoda, Coleoptera), principalmente Scarabaeidae, foi avaliada em uma área com diferentes formações vegetacionais (fitofisionomias) durante o período de enchente (novembro/ 2005) no Pantanal de Poconé, Mato Grosso, Brasil. Foram delimitados 30 transectos de 250 m, distantes 1 km entre si, em uma área de 5x5 km² (RAPELD). Em cada transecto, caracterizado como uma área amostral, cinco amostras de 1 m² foram coletadas usando mini-Winkler e cinco armadilhas pitfall foram distribuídas a cada 50 m, mantendo-se uma distância de 1 m entre as duas técnicas empregadas. Foram amostrados 767 coleópteros pertencentes a 27 famílias e 192 espécies. Scarabaeidae e Staphylinidae foram as famílias mais abundantes. Staphylinidae, Curculionidae e Scarabaeidae apresentaram maior riqueza de espécies. Scarabaeidae foi representada por 236 indivíduos distribuídos entre Scarabaeinae e Aphodiinae, 11 gêneros e 22 espécies. A análise de variância multivariada evidenciou que a relação entre a comunidade de Coleoptera e as fitofisionomias foi significativa, enquanto entre Scarabaeidae e as fitofisionomias a relação não foi significativa. As áreas de campos de murundus, cambarazal, landi e pastagens introduzidas foram as fitofisionomias mais representativas para a riqueza e abundância de Coleoptera nessa região. Palavras-Chave: Áreas úmidas; Mosaico vegetacional; Serapilheira; Scarabaeidae.

_____________________________________ he edaphic stratum is formed by different soil horizons, composed of live and non-live beings organized vertically in a profile of horizontal layers (Porazinska & Wall 2001), as is the litter that corresponds to the layers of organic matter on the soil that consist mainly of leaves, branches and plant remains (Brühl et al. 1999; Yanoviak & Kaspari 2000).

fauna composition and density and speed of this process that is usually long and complex (Ribeiro et al. 1992). In this stratum, studies have been carried out to establish richness and abundance patterns for invertebrate communities, including the Coleoptera (Didham et al. 1998a, 1998b; Hanagarth & Brändle 2001; Barbosa et al. 2002; Marinoni & Ganho 2003).

These habitats can be considered as a center of organization of the terrestrial ecosystems because they support many processes that govern their functioning (Coleman 2001). Among the live components of this biotope are microorganisms and invertebrates, especially ants, termites, annelids and beetles that play a fundamental role in the organic matter decomposition processes, influencing to different degrees the nutrient cycling, aeration and fertility of the soil (Bruyn & Conacher 1990; Lee & Foster 1991; Höfer et al. 2001; Lavelle 2002; Hättenschwiler & Gasser 2005).

In these environments beetles, as Scarabaeidae, act at different trophic levels, performing systemic functions such as foliage decomposition (Samways 1995), secondary seed dispersion (Stork 1987; Andersen 2002), and control populations of other invertebrates. Assemblages of coprophagous Scarabaeidae (dung beetles) are diverse throughout the tropics, and greatest diversity of these beetles is found in well-preserved environments where communities may have distinct structures, and feeding guilds (Halffter 1991), and which are sensitive to variation in soil conditions (Halffter et al. 1992; Almeida et al. 2011). Tissiani et al. (2015) showed that the dung beetle community in the northern region of the Brazilian Pantanal is structured as a consequence of flooding and species substitution along a gradient. Thus, species

Biological activity differentiates the soil from other geological formations (Drozdowicz 1997), accelerating the decomposition process and consequently establishing a correlation between the

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Diversity of Soil Beetles (Hexapoda, Coleoptera) in an Area at…

Marques et al.

richness and composition of any local area are not directly structured by soil texture and other environmental variables.

rounded or elliptical form, with a maximum height of one to two meters.

One of the determining factors in structuring the edaphic stratum is the plant cover. Thus the vegetation diversity and complexity is directly linked to the variety of food resources, influencing the quantity and quality of the litter available for the soil fauna, controlling the organism abundance in a determined location (Rieske & Buss 2001; Warren & Zou 2002).

Vazante. Area with periodic flow of water that distributes the water inside the aquatic to terrestrial transition zone (ATTZ). The channels are covered with herbaceous plants, and are characterized by dominance of Reimarochloa brasiliensis (Spreng) Hitchc. (Gramineae).

The Pantanal of Mato Grosso is an extensive floodplain consisting of specific habitats, with abrupt changes in its landscape (Prance & Schaller 1982) resulting from the interaction of edaphic, hydrological and biogeographical factors and consists of mosaics of forests, savannas, natural and introduced fields in addition to monodominant vegetation stands (e.g. Por 1995; Silva et al. 2000; Battirola et al. 2014; Marques et al. 2014). Considering the complexity of vegetation formations in the Pantanal and their relations with the fauna establishment, the present study analyzed the diversity of soil beetles, mainly Scarabaeidae, in an area with different phytophysiognomies in the northern region of the Pantanal of Mato Grosso, Brazil, contributing to the knowledge of the richness of ground beetles in this region, and its relation to the heterogeneity of habitats characteristic of the Brazilian Pantanal.

Material and methods Study Area. The study was carried out in northern region of the Pantanal of Mato Grosso, specifically in the Pantanal of Poconé, in the locality of Pirizal (16°15’24”S to 17°54’32”S and 56º36’24”W to 57°56’23”W), municipality of Nossa Senhora do Livramento, Mato Grosso, Brazil. Sampling was carried out during the rising water period (November/ 2005), when was registered low rainfall in this region. In this period that follows the dry season, some areas can fly at temporarily with water from the reins, but become dry again after periods of sun. It is a period characterized by the transition between the end of the dry season and the start of the high water season (Heckman 1998).

Introduced pastures. These regions are basically made up of Brachiaria humidicola (Rendle) Schweick (Poaceae) grass originally from Africa which adapted well in Brazil, mainly in waterlogged soils. Natural clean fields. Characterized by the “mimoso” pasture grass Axonopus purpusii (Mez) Chase (Poaceae), perennial vegetation, which is resistant to temporary submersion. They are widely distributed throughout the Pantanal, they occur in Cerrado fields, the edges of bays (permanent and temporary), and mainly in areas of seasonal open fields in the sandy Pantanal areas. Mixed fields. In these areas there are also the pasture fields which are not periodically renewed, where there is a mixture between B. humidicola and A. purpusii, known as mixed fields. Methodology. The Coleoptera community was sampled using the mini-Winkler extractor (Bestelmeyer et al. 2000) and pitfall traps (Adis 2002). A total of 30 transects (250 m each one) were marked with a distance of 1 km from each other in an area of 25 km², following the RAPELD method (Rapid Assessment Protocols and Long-Term Ecological Research) (Magnusson et al. 2005) (Figure 1).

The Pantanal of Poconé is formed by several phytophysiognomies that provide a set of varied habitats that were classified in the present study according to Veloso et al. (1991), Silva et al. (2000), Santos et al. (2004) and Nunes-da-Cunha & Junk (2011, 2014). Based on this classification, seven environments were presented in the sampled area, landi, vazante, murundu fields, introduced pasture, cambarazal, natural clean field and mixed field (Nunesda-Cunha & Junk 2011). Landi. This formation is characterized by a low and continuous canopy with its individual height varying from 3 to 7.5 m, being associated with the water courses. The arboreal stratum is dominated by Licania parviflora Huber (Chrysobalanaceae), Calypthrantes eugenioides Camb. (Myrtaceae), Mabea sp. (Euphorbiaceae) and Calophyllum brasiliense Cambess. (Clusiaceae).

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Cambarazal. Dense homogeneous flooding area formation with Vochysia divergens Pohl. (Vochysiaceae) predominance, amazon specie with a height varying between 5-18 m, a colonizer of flooded natural fields in the Pantanal of Poconé, Mato Grosso. Its local distribution is probably due to the seeds coming from individual specimens located in nearby riparian forests. Murundu fields. These represent about 30% of the vegetation in the Pantanal (Silva et al. 2000) where the murundu fields are inserted, made up of flat areas which are flooded in the rainy season and where there are countless little hills (murundu), susceptible to flooding when there is extreme flood. The flat areas and the smaller murundus are covered by rustic vegetation and the largest by woody Cerrado vegetation. Termite activities, together with the erosion processes, seem to shape them into a

Figure 1. Sample plot of 5X5 Km, according to the RAPELD methodology (Magnusson et al. 2005), in the northern region of the Pantanal of Mato Grosso, Brazil. Letters (A, B, C, D, E, F) and numbers (1, 2, 3, 4, 5) represent trails in the south-north and east-west directions, respectively. Letters and numbers (e. g. A1, A2, A3) represent the transect location. Identification of the phytophysiognomies in each transect: “Landi” (A1, A2, B3 and D3), “vazante” (A3, D5 and F2), “murundu” field (A4, A5, B4, C3, C4, C5, E1, E2, E4, F1, F3, F4 and F5), introduced pasture (B1, B2, B5, C1 and D1), mixed field (C2 and D2), “cambarazal” (D4 and E5) and natural clean field (E3). Source: Geoprocessamento IB-UFMT.

Each transect characterized a sample point where five collections of 1 m² litter were made with the mini-Winkler extractor and then e-ISSN 1983-0572


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EntomoBrasilis 9 (2)

five pitfall traps were installed. An interval of 50 m was established between each collection point to guarantee independence in the sampling. Each pitfall trap was installed for 48 hours at each sampling point and the litter samples were suspended for 72 hours in the mini-Winkler extractor in a covered environment at environmental temperature. F5 Transect could not be sampled because a sheet of water was present on the soil. The litter thickness was measured with a ruler at each sample point.

to estimate whether the phytophysiognomies were predictors for the pattern extracted by the PCOA. The same was carried out for litter thickness, considering the litter quantity and volume, an indirect variable in the vegetation structure and habitat type (e.g. Leal 2003). The Coleoptera community richness in this area was estimated by the Jackknife 1 calculated by the EstimateS 7.50 (Colwell 2005), and the similarity analyzed by Bray-Curtis using the BioDiversity Pro (McAleece et al. 1997).

The Coleoptera were identified at the taxonomic level of family and morphospecies according to Lawrence et al. (1999), Arnett (2000), Triplehorn et al. (2005), and Bouchard et al. (2011). Identification was made based on the reference collection at the Laboratório de Ecologia e Taxonomia de Artrópodes (LETA) at the Instituto de Biociências, Universidade Federal de Mato Grosso, where all collected specimens were deposited. The trophic guilds were identified according to Erwin (1983), Hammond et al. (1996) and Marinoni et al. (2001). Due to their dominance the Scarabaeidae were identified at specific levels and their behavior guilds (endocoprids, paracoprids and telecoprids) were determined according to Waterhouse (1974).

Results

The data was analyzed by the Principal Coordinates Analysis Indirect Ranking (PCOA) with data standardized by objects (samples) to assess the existence of a pattern in the Coleoptera species distribution with a Bray-Curtis Index Association, calculated by the PATN program (Belbin 1995). Multivariate analysis of variance (MANOVA) was applied to the Coleoptera data in general and also, specifically, to the Scarabaeidae data

Coleoptera community. A total of 767 Coleoptera individuals were sampled distributed in 27 families and 192 species, 265 individuals (34.5%) collected with pitfall traps (11 families; 54 spp.), and 502 individuals (65.5%) with mini-Winkler extractor (25 families; 163 spp.). Scarabaeidae (30.9%; 237 individuals), and Staphylinidae (24.6%; 189 individuals) were the most abundant taxa. Many taxa occurred only in mini-Winkler samples such as Corylophidae, Silvanidae, Ptiliidae, Platypodinae (Curculionidae), and Pselaphinae (Staphylinidae), while Bolboceratinae (Geotrupidae), and Hybosoridae were collected only with pitfall traps (Table 1). Staphylinidae (69 spp.; 35.9%, including Scydmaeninae and Pselaphinae) was the family with greatest richness, followed by Curculionidae (24 spp.; 12.5%, including Scolytinae and Platypodinae), and Scarabaeidae (22 spp.; 11.5%). The estimated total richness generated by the Jackknife 1 estimator was 314 ± 38.4 species. Thus, 61.0% of the species present in this community

Total

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Introduced pasture

Methods

Natural clean field

Cambarazal

Mixed field

mW

Trophic Guild

N

S

N

S

N

S

N

S

N

S

N

S

N

S

N

N

N

S

18

5

24

10

101

16

34

11

1

1

42

8

17

4

79

158

237

22

D

30

17

13

12

55

22

33

17

1

1

52

26

5

5

173

16

189

69

P (S, F)

(10)

(3)

(1)

(1)

(14)

(3)

(18)

(7)

-

-

(13)

(4)

(1)

(1)

(53)

(4)

(57)

(12)

P

(4)

(3)

(3)

(3)

(3)

(3)

(3)

(3)

(1)

(1)

(2)

(2)

(1)

(1)

(17)

-

(17)

(11)

(F)

13

9

8

5

18

7

5

4

3

2

14

8

4

2

58

6

64

24

H (X, F)

(6)

(3)

(4)

(1)

(12)

(2)

(1)

(1)

(2)

(1)

(8)

(3)

(3)

(1)

(32)

(3)

(35)

(4)

H (X, F) (H)

-

-

(1)

(1)

-

-

-

-

-

-

-

-

-

-

(1)

-

(1)

(1)

4

1

2

1

19

4

4

2

-

-

25

2

1

1

7

48

55

5

S

34

5

-

-

2

2

5

3

-

-

9

3

-

-

49

1

50

9

S (D, F)

18

3

4

3

4

3

2

2

1

1

15

2

-

-

44

-

44

6

P

6

3

1

1

16

6

2

2

-

1

4

3

1

1

15

18

33

5

H (X, P)

1

1

2

1

16

5

14

1

-

-

-

-

-

-

25

6

31

13

P

2

2

1

1

12

6

4

3

-

-

1

1

-

-

12

8

20

10

H

2

2

1

1

7

2

2

2

-

-

-

-

-

-

12

-

12

5

F

2

1

-

-

1

1

-

-

-

-

3

2

-

-

6

-

6

2

S (F)

-

-

1

1

2

2

-

-

-

-

1

1

-

-

4

-

4

3

P

-

-

-

-

2

2

1

1

-

-

-

-

-

-

1

2

3

2

P H

-

-

-

-

1

1

1

1

-

-

-

-

-

-

2

-

2

2

1

1

-

-

-

-

1

1

-

-

-

-

-

-

2

-

2

2

P

-

-

-

-

-

-

1

1

1

1

-

-

-

-

2

-

2

1

P (F)

-

-

1

1

1

-

-

-

-

-

-

-

-

-

2

-

2

1

D

-

-

1

1

-

-

1

1

-

-

-

-

-

-

2

-

2

2

H

-

-

-

-

1

1

-

-

-

-

-

-

-

-

-

1

1

1

?

-

-

-

-

1

1

-

-

-

-

-

-

-

-

1

-

1

1

F

1

1

-

-

-

-

-

-

-

-

-

-

-

-

1

-

1

1

H

-

-

-

-

-

-

1

1

-

-

-

-

-

-

1

-

1

1

H

-

-

-

-

-

-

1

1

-

-

-

-

-

-

-

1

1

1

D

1

1

-

-

-

-

-

-

-

-

-

-

-

-

1

-

1

1

?

-

-

-

-

1

1

-

-

-

-

-

-

-

-

1

-

1

1

?

-

-

-

-

-

-

-

-

-

-

1 1

1 1

-

-

1 1

-

1 1

1 1

H H

133

52

59

38

260

82

112

54

7

7

168

58

28

13

502

265

767

192

91

Scarabaeidae Staphylinidae Scydmaeninae Pselaphinae Curculionidae Scolytinae Platypodinae Nitidulidae Tenebrionidae Corylophidae Carabidae Elateridae Chrysomelidae Silvanidae Ptiliidae Dytiscidae Histeridae Ptinidae: Anobiinae Cleridae Zopheridae: Colydiinae Hydrophilidae Meloidae Geotrupidae: Bolboceratinae Biphyllidae Byrrhidae Eucnemidae Hybosoridae Limnichidae Bostrichidae: Lyctinae Phalacridae Scirtidae

Murundu field

Richness

Taxa

Vazante

Pitfall

Phytophysiognomies Landi

Total

Table 1. Number of individuals (N), richness (S) and trophic guilds of Coleoptera in relation to the phytophysiognomy assessed in the Pantanal of Poconé, Mato Grosso, Brazil, using mini-Winkler (mW) and pitfall traps. (P) predators, (H) herbivores, (S) saprophages, (F) fungivores, (D) decomposers (X) xylophages, ( ) = Nutritional habit considered secondary and ? - indetermined.


Diversity of Soil Beetles (Hexapoda, Coleoptera) in an Area at…

were captured during the collection events. It was observed that this community is formed by a large number of abundant species and a few dominant species. Predatory (275 ind.; 35.9%), and decomposer Coleoptera (240 ind.; 31.3%) predominated over herbivores (122 ind.; 15.9%), saprophages (111 ind.; 14.5%), and fungivorous (13 ind.; 1.8%) (Table 1).

Marques et al.

Ataenius pseudocarinatus (Balthazar) (19.1%; 13 ind.) were the most representative species (Table 2). A greater abundance of Scarabaeidae was recorded in areas of murundu field (101 ind.; 42.6%), followed by cambarazal (42 ind.; 17.7%), and introduced pasture (34 ind.; 14.3%).

Indirect ranking by the principal coordinates analysis (PCOA) showed that the total variation extracted on the first axis was 30% and did not show a distribution pattern for this community among the phytophysiognomies assessed (Figure 2), but multivariate regression indicated a significant effect (Pillai trace = 1.114, P = 0.042) of the phytophysiognomy on the Coleoptera community. Applying multivariate regression to the litter thickness data (6.53cm ±3.05 and 2-15 cm amplitude), no significant effect was observed of this variable on the community (Pillai Trace = 0.705, P = 0.088).

Figure 3. Bray-Curtis Index of similarity of the Coleoptera community sampled using the mini-Winkler extractor and pitfall trap in different phytophysiognomies in the northern region of the Pantanal of Mato Grosso, Brazil.

Assessment of the Scarabaeidae distribution alone showed that the PCOA on axes I and II explained only 47% of the data variation (Figure 4). Thus the Scarabaeidae community distribution pattern is not well defined. With these results multivariate analyses were carried out among the phytophysiognomies (Pillai Trace = 1.090, P = 0.130), and litter thickness (Pillai Trace = 0.096, P = 0.894), but significant values were not found for Scarabaeidae distribution.

Figure 2. Main axes (axis 1 and axis 2) of the indirect ranking of the Coleoptera community sampled using the mini-Winkler extractor and pitfall trap in different phytophysiognomies in the northern region of the Pantanal of Mato Grosso, Brazil. a – “landi”; b – “vazante”; c – “murundu” field; d – introduced pasture; e – natural clean field; f – “cambarazal”; g – mixed field.

92

Considering the Coleoptera distribution within the phytophysiognomies, the murundu field, the most common formation in the sample area, presented the highest values for both, species abundance (260 ind.; 33.8%;), and richness (42.7%; 82 spp.), followed by the cambarazal, that in spite of occurring in only two transects presented considerable abundance (168 ind.; 21.9%) and richness (30.2%; 58 spp.), and in landi with four transects, 133 Coleoptera (52 spp.) were obtained. These three areas are more similar to each other in relation to species richness (Figure 3). Among the sampled transects, five corresponded to introduced pasture with the presence of B. humidicola (112 ind.; 54 spp.). Vazante (59 ind.; 38 spp.), mixed field (28 ind.; 13 spp.), and natural clean field (7 ind.; 7 spp.) corresponding to vegetation formation with less representativeness in the sampling (Table 1). Scarabaeidae. Twenty-two Scarabaeidae species were identified, distributed in Scarabaeinae (169 individuals; 15 spp.), and Aphodiinae (68 individuals; 7 spp.). Within the Scarabaeinae, Canthidium viride Lucas (24.8%; 42 ind.), and C. barbacenicum Borre (15.4%; 26 ind.) were the most abundant species. For Aphodiinae, Pleurophorus sp. 1 (23.5%; 16 ind.), and

Figure 4. Main axes (axis 1 and axis 2) of the indirect ranking of the Scarabaeidae community sampled using the mini-Winkler extractor and pitfall trap in different phytophysiognomies in the northern region of the Pantanal of Mato Grosso, Brazil. a – “landi”; b – “vazante”; c – “murundu” field; d – introduced pasture; e – natural clean field; f – “cambarazal”; g – mixed field.

The Scarabaeidae are distributed in three groups according to their habit of foraging, (i) paracoprids (48.5%; 115 ind.), (ii) endocoprids (28.7%; 68 ind.) and (iii) telecoprids (8.4%; 20 ind.). Forty-six specimens (19.4% of the total), were not classified in any guild. The paracoprids included the species Ontherus, Canthidium, Ateuchus, Dichotomius and Coprophaneus, among the endocoprids, mainly, Trichillum, Ataenius and Aphodius, while Canthon and Deltochilum represent the telecoprids (Table 2). e-ISSN 1983-0572


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EntomoBrasilis 9 (2)

Table 2. Scarabaeidae sampled using the mini-Winkler extractor (mW) and pitfall traps in different phytophysiognomies assessed in the Pantanal of Poconé, Mato Grosso, Brazil. *P - paracoprids, E – endocoprids, T – telecoprids; ? – Unknown.

Scarabaeinae Ateuchus pygidialis (Harold) Ateuchus sp. Canthidium barbacenicum Borre Canthidium sp. 2 Canthidium sp. 3 Canthidium viride Lucas Canthon sp. Canthon curvodilatatum Schmidt Coprophaneus (Coprophaneus) jasius (Olivier) Deltochilum (Deltochilum) elongatum Felsche Dichotomius (Luderwaldtinia) glaucus Harold Dichotomius (Luderwaldtinia) nisus (Olivier) Ontherus (Ontherus) appendiculatus (Mannerheim) Trichillum (Trichillum) externepunctatum Preudhomme de Borre Trichillum (Eutrichillum) sp. Aphodiinae Aphodius (Labarrus) pseudolividus Balthasar Ataenius aequalis Harold Ataenius alternatus Melsheimer Ataenius pseudocarinatus Balthazar Auperia denominata Chevrolat Neorhyssemus quinquecostatus (Schmidt) Pleurophorus sp.1 Total

When the trophic groups were assessed in relation to the phytophysiognomy, it was observed that the paracoprids were dominant in five of the seven landscapes found in the sample area. The endocoprids were more represented only in the landi and pastures areas (Table 2). When the number of individuals per trophic group was compared to the methodologies used, the telecoprids and paracoprids were 78.9% of the individuals collected with pitfall traps, showing their higher activity rate, while 40.5% of the endocoprids were sampled with mini-Winkler extractor.

Discussion The spatial distribution of the Coleoptera community was significantly influenced by the vegetation formations. The taxa that compose the community corresponded to groups commonly sampled in this environment such as the Scarabaeidae, Staphylinidae, Curculionidae, Nitidulidae and Carabidae (Rodrigues, 1992; Barbosa et al. 2002; Marinoni & Ganho 2003). Although it was not possible to determine specific groupings by multivariate analyses, the existence of a positive relationship between the phytophysiognomies and the Coleoptera community, observed in the present study, differs from data obtained in other regions by Franklin et al. (2005) and Lopes et al. (2005) who did not find, respectively, for the Amazon savannah and coastal wet broadleaf forest in Espírito Santo state, Brazil, any relationship between the soil invertebrate community and the vegetation structure. Types of habitat can determine the species composition in a region (Vasconcelos & Vilhena 2006). Studies have shown that litter is a predicting variable for species richness among different phytophysiognomies and different habitats (Leal 2003). Litter thickness did not have a significant effect on the Coleoptera community, probably because a large part of the area present in these transects corresponded to open areas and natural pastures that generally do not have a great quantity of organic matter on the soil compared to forested areas. Apigian et al. (2006) showed that the community distribution pattern can be influenced e-ISSN 1983-0572

Pitfall

mW

12 2 24 3 1 38 10 9 3 1 1 3 16 18 12

2 4 1 5 4 -

1 3 1 158

1 11 8 10 5 12 16 79

Methods Total

%

Guild*

12 2 26 3 1 42 10 9 4 1 1 3 21 22 12

5.0 0.8 11.0 1.3 0.4 17.7 4.2 3.8 1.7 0.4 0.4 1.3 8.9 9.3 5.1

P P P P P P T T P T P P P E E

1 12 8 13 6 12 16 237

0.4 5.1 3.4 5.5 2.5 5.1 6.7 100.0

E ? E E ? ? ?

by the type of litter, soil conditions and phytophysiognomic characteristics. The same was observed by Rieske & Buss (2001) where the relationship between the Coleoptera community and the environmental variables, including the litter, was significant. Silva et al. (2013) assessed the complementariness of methods in a study on Formicidae in the same area and indicated that the association of techniques demonstrated increased efficacy in sampling in regions such as the Pantanal of Poconé, because the mini-Winkler extractor favored species collection in habitats with accumulated litter while the pitfall trap favored sampling in locations with little plant cover and thin litter. A similar situation was observed in the Coleoptera assessment, due to the small quantity of litter in a large part of these transects sampled, because they were open areas. Nevertheless, the methodologies were shown to be efficient because they considered the sampling in only one of the seasons of the Pantanal in different plant formations, and it can be inferred that the species richness in these areas is greater than that sampled, considering the water dynamics in which the region is situated with alternating dry and high water seasons and its effect on the edaphic fauna (e.g. Adis et al. 2001; Battirola et al. 2009). Phytophysiognomy and litter thickness did not have a significant effect on the Scarabaeidae distribution in our study. This result may be associated to the fact that Scarabaeidae are very mobile in the environment (Peck & Forysth 1982) and may not be influenced by certain environmental variants, such as litter thickness. Nichols et al. (2013) suggested that nesting activities by rollers beetles can be influenced by the physical structure of the forest floor, and can be negatively impacted by the increase in leaf litter, which would hinder their activity, affecting hence their reproductive success. Another hypothesis suggests that as most of the Scarabaeidae collected were coprophagous and depends mainly on the presence of fecal matter (Halffter & Matthews 1966), which is not related to the environments, as all the phytophysiognomies in the area assessed are used for cattle rearing. Halffter (1991)

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Taxa


Diversity of Soil Beetles (Hexapoda, Coleoptera) in an Area at…

and Halffter et al. (1992) observed that for the Scarabaeidae, the plant cover affects the microclimatic conditions especially in the tropics, influencing the community distribution. Estrada & Coastes-Estrada (2002) found a positive relationship between the landscapes and the Scarabaeidae community, different from the results obtained in the present study. The data on Scarabaeidae richness and of Scarabaeinae and Aphodiinae dominance in the samples coincide with studies carried out in Mato Grosso do Sul, Brazil, by Aidar et al. (2000) with 23 species in Aquidauana, Koller et al. (2007) with 24 species in Campo Grande and Rodrigues et al. (2010) who collected 21 species in Corumbá, but fewer than the 37 species found by Koller et al. (1999) too in Campo Grande. Tissiani et al. (2015) captured only 19 species in the northern region of the Brazilian Pantanal, the majority in the subfamily Scarabaeinae and Aphodiinae. In the present study the paracoprids predominated over the endocoprids and telecoprids, different from the results by Flechtmann & Rodrigues (1995) and Koller et al. (1999), who reported the endocoprids as dominant, followed by paracoprids and telecoprids. These differences may be related to the methodologies used, because according to Koller et al. (1999), the endocoprid group was more abundant when fecal masses were collected because they remained inside them for a longer time. The higher capture rate of paracoprids and telecoprids with pitfall traps may be related to the fact that the individuals of these groups bury their food at different distances from the location where it was obtained, and can be collected during the journey. According to Halffter & Matthews (1966), Dichotomius nisus (Olivier) transports fecal balls over the soil surface until it finds a safe place to deposit. From the mini-Winkler traps, 40.5% of the Scarabaeidae were endocoprids, because this methodology mainly favors the less active groups. There is a relationship between the Coleoptera edaphic community and the phytophysiognomy, but this was not observed for litter thickness. However, for the Scarabaeidae community no relationship was found with any of the variables studied. Dung beetles assemblages can be influenced by other variables as the intensity and duration of seasonal flooding, as observed by Tissiani et al. (2015) that showed that the dung beetle assemblage in the northern region of the Brazilian Pantanal is structured as a consequence of flooding and species substitution along a gradient. However, our results indicated the effect of the plant structure and the mosaic of habitats on the distribution of the Coleoptera edaphic community in the Pantanal of Poconé, Mato Grosso, Brazil.

Acknowledgments We thank the Padrões de Biodiversidade em Meso-escala dos Diferentes Sistemas Pastoris do Pantanal de Mato Grosso (BIOPAN), Núcleo de Estudos do Pantanal (NEPA), Centro de Pesquisas do Pantanal (CPP), and Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) all for their financial support. To the memory of Joachim U. Adis of the MaxPlanck Institute of Limnology, we are forever grateful for his contribution teaching us about the arthropods of the Pantanal and Central Amazon.

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References Adis, J., 2002. Recommended Sampling Techniques, p. 555569. In: Adis, J. (ed.). Amazonian Arachnida and Myriapoda: identification keys to all classes, orders, families, some genera, and lists of know terrestrial species. Pensoft Publishers, Sofia, 589 p.

Marques et al.

Adis, J., M.I. Marques & K.M. Wantzen, 2001. First observations on the survival strategies of terricolous arthropods in the northern Pantanal wetland of Brazil. Andrias, 15: 127-128. Aidar, T., W.W. Koller, S.R. Rodrigues, A.M. Correa, J.C.C. Silva, O.S. Balta, J.M. Oliveira & V.L. Oliveira, 2000. Besouros coprófagos (Coleoptera: Scarabaeidae) coletados em Aquidauana, MS, Brasil. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, 29: 817-820. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/ s0301-80592000000400023. Almeida, S., J. Louzada, C. Sperber & J. Barlow, 2011. Subtle land-use change and tropical biodiversity: dung beetle communities in Cerrado grasslands and exotic pastures. Biotropica, 43: 704-710. DOI: http://dx.doi.org/10.1111/ j.1744-7429.2011.00751.x. Andersen, E., 2002. Dung beetles in a Central Amazonian rainforest and their ecological role as secondary seed dispersers. Ecological Entomology, 27: 257-270. DOI: http://dx.doi.org/10.1046/j.1365-2311.2002.00408.x. Apigian, K.O., D.L. Dahlsten & S.L. Stephens, 2006. Biodiversity of Coleoptera and the importance of habitat structural features in a Sierra Nevada mixed-conifer forest. Environmental Entomology, 35: 964-975. DOI: http://dx.doi.org/10.1603/0046-225x-35.4.964. Arnett, R.H.Jr., 2000. American Insects: A handbook of the insects of America north of Mexico. 2nd Edition, St. Lucie Press, 1,003 p. Barbosa, M.G.V., C.R.V. Fonseca, P.M. Hammond & N.E. Stork, 2002. Diversidade e similaridade entre habitats com base na fauna de Coleoptera de serapilheira de uma floresta de terra firme da Amazônia Central, p. 69-83. In: Costa, C., S.A. Vanin, J.M. Lobo & A. Melic (eds.). Proyecto de Red Iberoamericana de Biogeografia y Entomología Sistemática, 328 p. Battirola, L.D., G.B. Santos, G.H. Rosado-Neto & M.I. Marques, 2014. Coleoptera (Arthropoda, Insecta) associados às copas de Attalea phalerata Mart. (Arecaceae) no Pantanal de Mato Grosso, Brasil. EntomoBrasilis, 7: 20-28. DOI: http://dx.doi.org/10.12741/ebrasilis.v7i1.316. Battirola, L.D., M.I. Marques, G.H. Rosado-Neto, T.G. Pinheiro & N.G.C. Pinho, 2009. Vertical and time distribution of Diplopoda (Arthropoda: Myriapoda) in a monodominant forest in Pantanal of Mato Grosso, Brazil. Zoologia, 26: 479-487. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s198446702009005000008. Belbin, L., 1995. PATN: Pattern Analysis Package. CSIRO, Canberra. Bestelmeyer, B.T., D. Agosti, F. Leeanne, T. Alonso, C.R.F. Brandão, W.L. Brown, J.H.C. Delabie & R. Silvestre, 2000. Field techniques for the study of ground-living ants: An overview, description and evaluation, p. 122-144. In: Agosti, D., J.D. Majer, A. Tennant & T. Schultz, (eds.). Ants: Standard methods for measuring and monitoring biodiversity. Smithsonian Institution Press, Washington, 280 p. Bouchard, P., Y. Bousquet, A.E. Davies, M.A. Alonso-Zarazaga, J.F. Lawrence, C.H.C. Lyal, A.F. Newton, C.A.M. Reid, M. Schmitt, A. Slipnski & A.B.T. Smith, 2011. Famlily-group names in Coleoptera (Insecta). Zookeys, 88: 1-972. DOI: http://dx.doi.org/10.3897/zookeys.88.807. Brühl, C.A., M. Mohamed & K.E. Linsenmair, 1999. Altitudinal distribution of leaf litter ants along a transect in primary forests on Mount Kinabalu, Sabah, Malaysia. Journal of Tropical Ecology, 15: 265-277. DOI: http://dx.doi.org/10.1017/s0266467499000802. Bruyn, L.D. & A.J. Conacher, 1990. The role of termites and ants in soil modification - a review. Australian Journal of Soil Research, 28: 55-93. DOI: http://dx.doi.org/10.1071/ sr9900055. Coleman, D.C., 2001. Soil biota, soil systems and processes, p. 305-314. In: Levin, S.A. (ed.). Encyclopedia of Biodiversity. Vol. 5, Academic Press, San Diego, 1,103 p. Colwell, R., 2005. EstimatS: Estatistical Estimation of Species Richness and Shared Species from Sample. Version 7.5, e-ISSN 1983-0572


User’s Guild and application. Available on: <http://viceroy. eeb.uconn.edu/estimates>. Didham, R.K., J.H. Lawton, P.M. Hammond & P. Eggleton, 1998b. Trophic structure and extinction dynamics of beetles (Coleoptera) in tropical forest fragments. Philosophical Transactions of Royal Society of London, 353: 437-457. DOI: http://dx.doi.org/10.1098/rstb.1998.0221. Didham, R.K., P.M. Hammond & J.H. Lawton, 1998a. Beetle species response to tropical forest fragmentation. Ecological Monographs, 68: 295-323. DOI: http://dx.doi.org/10.2307/2657241. Drozdowicz, A., 1997. Bactérias do Solo, p. 17-66. In: Vargas, M.A.T. & M. Hungria (eds.). Biologia dos Solos dos Cerrados. Planaltina, EMBRAPA-CPAC, 524 p. Erwin, T.L., 1983. Beetles and other insects of tropical forest canopies at Manaus, Brazil, sampled by insecticidal fogging, p. 59-75. In: Sutton, S.L, T.C. Whitmore & A.C. Chadwick (eds.). Tropical rainforest: Ecology and management. Blackwell Scientific Publications, Oxford, 498 p. Estrada, A. & R. Coastes-Estrada, 2002. Dung beetles in continuous forest, forest fragments and in an agricultural mosaic habitat island at Los Tuxtlas, Mexico. Biodiversity and Conservation, 11: 1903-1918. Flechtmann, C.A.H. & S.R. Rodrigues, 1995. Insetos fimícolas associados a fezes bovinas em Jaraguá do Sul/SC. 1. Besouros coprófagos (Coleoptera, Scarabaeidae). Revista Brasileira de Entomologia, 39: 303-309. Franklin, E., W.E. Magnusson & F.J. Luizão, 2005. Relative effects of biotic and abiotic factors on the composition of soil invertebrate communities in an Amazonian savanna. Applied Soil Ecology, 29: 259-273. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/j. apsoil.2004.12.004. Halffter, G. & E.G. Matthews, 1966. The natural history of dung beetles of the subfamily Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae). Folia Entomologica Mexicana, 12: 0-312. Halffter, G., 1991. Historical and ecological factors determining the geographical distribution of beetles (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae). Folia Entomologica Mexicana, 82: 195-238. Halffter, G., M.E. Fávila & V. Halffter, 1992. A comparative study of the structure of the scarab guild in Mexican tropical rain forest and derived ecosystems. Folia Entomologica Mexicana, 84: 131-156. Hammond, P.M., R.L. Kitching & N.E. Stork, 1996. The composition and richness of the tree-crown Coleoptera assemblage in an Australian subtropical forest. Ecotropica, 2: 99-108. Hanagarth, W. & M. Brändle, 2001. Soil beetles (Coleoptera) of a primary forest, secondary forest and two mixed polyculture systems in Central Amazonia. Andrias, 15: 155-162. Häettenschweiler, S. & P. Gasser, 2005. Soil animals alter plant litter diversity effects on decomposition. Proceedings of the National Academy of Sciences, 102: 1519-1524. DOI: http://dx.doi.org/10.1073/pnas.0404977102. Heckman, C.W., 1998. The Pantanal of Poconé. Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, 622 p. DOI: http://dx.doi.org/10.1007/978-94-017-3423-3. Höfer, H., W. Hanagarth, M. Garcia, C. Martius, E. Franklin, J. Roembke & L. Beck, 2001. Structure and function of soil fauna communities in Amazonian anthropogenic and natural ecosystems. European Journal of Soil Biology, 37: 229-235. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/s1164-5563(01)01089-5. Koller, W.W., A. Gomes, S.R. Rodrigues & R.G.O. Alves, 1999. Besouros coprófagos (Coleoptera: Scarabaeidae) coletados em Campo Grande, MS, Brasil. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, 28: 403-412. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/ s0301-80591999000300004. Koller, W.W., A. Gomes, S.R. Rodrigues, P.F.I. Goiozo, 2007. Scarabaeidae e Aphodiidae coprófagos em pastagens cultivadas em área do cerrado sul-mato-grossense. Revista Brasileira de Zootecnia, 9: 81-93. e-ISSN 1983-0572

EntomoBrasilis 9 (2)

Lavelle, P., 2002. Functional domains in soils. Ecological Research, 17: 441-450. DOI: http://dx.doi.org/10.1046/ j.1440-1703.2002.00509.x. Lawrence, J.F., Hastings, A.M., Dallwitz, M.J., Paine, T.A., Zurcher, E.J., 1999. Beetles of the World. A key and information system for families and subfamilies. Version 1.0 MS Windows. Melbourne, Australia. CSIRO Publishing. Leal, I.R., 2003. Diversidade de formigas em diferentes unidades da paisagem da Caatinga, p. 435-460. In: Leal, I.R., M. Tabarelli & J.M. Silva (eds.). Ecologia e conservação da Caatinga. Editora da Universidade Federal de Pernambuco, Recife, 822 p. Lee, K.E. & R.C. Foster, 1991. Soil fauna and soil structure. Australian Journal of Soil Research, 29: 745-776. DOI: http://dx.doi.org/10.1071/sr9910745. Lopes, P.P., J.N.C. Louzada, P.L. Oliveira-Rebouças, L.M. Nascimento & V.P.G. Santana-Reis, 2005. Resposta da comunidade de Histeridae (Coleoptera) a diferentes fisionomias da vegetação de restingas no Espírito Santo. Neotropical Entomology, 34: 25-31. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s1519-566x2005000100004. Magnusson, W.E., A.P. Lima, R. Luizão, F. Luizão, F.R.C. Costa, C.V. Castilho & V.F. Kinupp, 2005. RAPELD: uma modificação do método de Gentry para inventários de biodiversidade em sítios para pesquisa ecológica de longa duração. Biota Neotropica, 5: 1-6. Marinoni, R.C. & N.G. Ganho, 2003. Fauna de Coleoptera no Parque Estadual de Vila Velha, Ponta Grossa, Paraná, Brasil. Abundância e riqueza das famílias capturadas através de armadilhas de solo. Revista Brasileira de Zoologia, 20: 737-744. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s010181752003000400029. Marinoni, R.C., N.G. Ganho, M.L. Monné & J.R.M. Mermudes, 2001. Hábitos alimentares em Coleoptera (Insecta). Holos, Ribeirão Preto, 63p. Marques, M.I., G.B. Santos & L.D. Battirola, 2014. Cerambycidae (Insecta, Coleoptera) associados à Vochysia divergens Pohl (Vochysiaceae) na região norte do Pantanal de Mato Grosso, Brasil. EntomoBrasilis, 7: 159-160. DOI: http://dx.doi.org/10.12741/ebrasilis.v7i2.317. McAleece, N., J.D.G. Gage, P.J.D. Lambshead & G.L.J. Paterson, 1997. BioDiversity Professional Statistics Analysis Software. Available on: <http://www.sams.ac.uk/peter-lamont/ biodiversity-pro>. Nichols, E., M. Uriarte, D.E. Bunker, M.E. Favila, E.M. Slade, K. Vulinec, T. Larsen, F.Z. Vaz-de-Mello, J. Louzada, S. Naeem & S.H. Spector, 2013. Trait-dependent response of dung beetle populations to tropical forest conversion at local and regional scales. Ecology, 94: 180-189. DOI: http://dx.doi.org/10.1890/12-0251.1. Nunes-da-Cunha, C. & Junk, W.J., 2014. A classificação dos macrohabitats do Pantanal Mato-grossense, p. 77-122. In: Nunes-da-Cunha, C., M.T.F. Piedade & W.J. Junk (eds.). Classificação e delineamento das áreas úmidas brasileiras e de seus macrohabitats. EdUFMT. Cuiabá, 157 p. Nunes-da-Cunha, C. & W.J. Junk, 2011. A preliminary classification of habitats of the Pantanal of Mato Grosso and Mato Grosso do Sul, and its relation to national and international wetland classification systems, p. 127-141. In: Junk, W.J., C. Nunes-da-Cunha, C.J. Da-Silva & K.M. Wantzen, (eds.). The Pantanal: Ecology, biodiversity and sustainable management of a large neotropical seasonal wetland. Pensoft Publishers, Sofia-Moscow, 857 p. Peck, S.B. & A. Forsyth, 1982. Composition, structure, and competitive behaviour in a guild of Ecuadorian rain forest dung beetles (Coleoptera; Scarabaeidae) Behavior, species diversity. Canadian Journal of Zoology, 60: 1624-1633. DOI: http://dx.doi.org/10.1139/z82-213. Por, F.D., 1995. The Pantanal of Mato Grosso (Brazil). Word’s largest wetlands. Kluwer Academic Publishers, Dordrecht. 124 p.

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Marques et al.

Diversity of Soil Beetles (Hexapoda, Coleoptera) in an Area at…

Porazinska, D.L. & D. Wall, 2001. Soil Conservation, p. 315-326. In: Levin, S.A. (ed.). Encyclopedia of Biodiversity. Vol. 5, Academic Press, San Diego, 1,103 p. Prance, G.T. & G.B. Schaller, 1982. Preliminary study of some vegetation types of the Pantanal, Mato Grosso, Brazil. Brittonia, 34: 228-251. DOI: http://dx.doi.org/10.2307/2806383. Ribeiro, S.P., D.J. Domingos, R.C. França & T.A. Gontijo, 1992. Densidade e composição da fauna de invertebrados de solo de cerrado no estado de Minas Gerais. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, 21: 203-214. Rieske, L.K. & L.J. Buss, 2001. Influence of site on diversity and abundance of ground- and litter-dwelling Coleoptera in Appalachian oak-hickory forests. Environmental Entomology, 30: 484-494. DOI: http://dx.doi.org/10.1603/0046-225x30.3.484. Rodrigues, J.M.G., 1992. Abundância e densidade vertical de coleópteros do solo em capoeira de terra firme na região de Manaus, AM, Brasil. Acta Amazonica, 22: 323-333. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/1809-43921992223333. Rodrigues, S.R., A.T.M. Barros, A. Puker & T.L. Taira, 2010. Diversidade de besouros coprófagos (Coleoptera, Scarabaeidae) coletados com armadilha de interceptação de voo no Pantanal Sul-Mato-Grossense, Brasil. Biota Neotropica, 10: 2. Available on: <http://www.biotaneotropica. org.br/v10n2/pt/abstract?article+bn03410022010>. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s1676-06032010000200015. Samways, M.J., 1995. Insect Conservation Biology. Invertebrate Conservation Research. Centre Department of Zoology and Entomology university of Natal, Piertermaritzburg. Ed. Chapman & Hall, South Africa, 358 p. Santos, S.A., S.M.A. Crispim, J.A.C. Filho & E.L. Cardoso, 2004. Princípios de Agroecologia no Manejo das Pastagens Nativas do Pantanal. Embrapa – Ministério da Agricultura, documentos 63. 35 p. Available on: <http://ainfo.cnptia. embrapa.br/digital/bitstream/item/37673/1/DOC63.pdf> Silva, F.H.O., J.C.H. Delabie, G.B. Santos, E. Meurer & M.I. Marques, 2013. Mini-Winkler extractor and pitfall trap as complementary methods to sample Formicidae. Neotropical Entomology, 42: 351-358. DOI: http://dx.doi.org/10.1007/ s13744-013-0131-7.

Silva, M.P., R.A. Mauro, G. Mourão & M.E. Coutinho, 2000. Distribuição e quantificação de classes de vegetação do Pantanal através de levantamento aéreo. Revista Brasileira de Botânica, 23: 143-152. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/ s0100-84042000000200004. Stork, N.E., 1987. Guild structure of arthropods from Bornean rain forest trees. Ecological Entomology, 12: 69-80. DOI: http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-2311.1987.tb00986.x. Tissiani, A.S.O., W.O. Sousa, G.B. Santos, S. Ide, L.D. Battirola & M.I. Marques, 2015. Environmental influence on coprophagous Scarabaeidae (Insecta, Coleoptera) assemblages in the Pantanal of Mato Grosso. Brazilian Journal of Biology, 75: 136-142. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/1519-6984.07514. Triplehorn, C., N.B. Johnson & S. Delong, 2005. Introduction to the Study of Insects, 7 th edition, Belmont; Thomson Books/ Cole. 864 p. Vasconcelos, H.L. & J.M.S. Vilhena, 2006. Species Turnover and vertical partitioning of ant assemblages in the Brazilian Amazon: A comparison of forests and savannas. Biotropica, 38: 100-106. DOI: http://dx.doi.org/10.1111/j.17447429.2006.00113.x. Veloso, H.P., A.L.R. Rangel-Filho & J.C.A. Lima, 1991. Classificação da vegetação brasileira adaptada a um sistema universal. Rio de Janeiro: IBGE, 123 pp. Warren, M.W. & X. Zou, 2002. Soil macrofauna and litter nutrients in three tropical tree plantations on a disturbed site in Puerto Rico. Forest Ecology and Management, 170: 161-171. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/s0378-1127(01)00770-8. Waterhouse, D.F., 1974. The biological control of dung. Scientific American, 230: 100-109. DOI: http://dx.doi.org/10.1038/ scientificamerican0474-100. Yanoviak, S.P. & M. Kaspari, 2000. Community structure and the habitat templet: ants in the tropical forest canopy and litter. Oikos, 89: 259-266. DOI: http://dx.doi.org/10.1034/j.16000706.2000.890206.x. Received in: 28.vii.2015 Accepted in: 29.vi.2016 **********

Suggestion citation:

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Marques, M.I., A.M. Figueiredo, G.B. Santos, W.O. Sousa, S. Ide, L.D. Battirola, 2016. Diversity of Soil Beetles (Hexapoda, Coleoptera) in an Area at the Pantanal of Poconé, Mato Grosso, Brazil. EntomoBrasilis, 9 (2): 89-96. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.539

e-ISSN 1983-0572


doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.547 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Ocorrência de Hypsipyla grandella Zeller (Lepidoptera, Pyralidae) no Sul do Estado de Roraima

Entomologia Geral/ General Entomology

Luiz Fernandes Silva Dionisio¹, Antonio Cesar Silva Lima², Tatiane Marie Martins Gomes de Castro³, Ruy Guilherme Correia¹, Walmer Bruno Rocha Martins¹ & Valdemir Silva Abreu4 1. Universidade Federal Rural da Amazônia, e-mail: fernandesluiz03@gmail.com (Autor para correspondência), cciigg25@yahoo.com.br, valdemir_abreu@yahoo.com.br. 2. Universidade Federal de Roraima, e-mail: antcesar@uol.com.br. 2. Universidade Estadual de Roraima, e-mail: tatianemarie@yahoo.com.br. 4. Universidade Federal de Viçosa, e-mail: valdemir_abreu@yahoo.com.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (2): 97-100 (2016)

Resumo. Objetivou-se com o presente estudo registrar a ocorrência de Hypsipyla grandella (Zeller) atacando sementes de andiroba (Carapa guianensis Aubl) em floresta nativa, na região sul do estado de Roraima, Brasil. Dentre as espécies de interesse econômico na Amazônia, se destaca Carapa guianensis, por ser nativa e de múltiplo uso, sendo a madeira e o óleo extraído de suas sementes, seus produtos mais importantes. As plantas da família Meliaceae como C. guianensis e Swietenia macrophylla (King) têm como uma das principais pragas florestais a H. grandella. A coleta das sementes de C. guianensis foi realizada nos meses de fevereiro e março de 2012, tendo-se selecionado as que estavam sobre o solo embaixo da copa das arvores, e danificadas (presença de furos), ou com vestígios de ataque (exsudação de goma sobre as sementes) por insetos. Em seguida as mesmas foram levadas ao Laboratório de Entomologia Agrícola da Universidade Federal de Roraima - UFRR, onde foram separadas em lotes de 50 sementes, por município totalizando 200 sementes. Constatou-se nas sementes a presença de 450 larvas de Hypsipyla, as quais originaram 392 (87%) adultos de Hypsipyla ferrealis (Hampson) e 58 (13%) de H. grandella. Este é o primeiro registro de ocorrência de H. grandella danificando sementes de C. guianensis em Roraima. Palavras-Chave: Amazônia; Carapa guianensis; Danos em sementes; Entomologia; Meliaceae.

Occurrence of Hypsipyla grandella Zeller (Lepidoptera, Pyralidae) in the South of Roraima State Abstract. The study aimed to record the occurrence of Hypsipyla grandella (Zeller) attacking andiroba (Carapa guianensis Aubl) seed, in native forest of Roraima southern region, Brazil. Among the species of economic interest in the Amazon, stands out C. guianensis, by to be native and of multiple uses, having wood and the oil extracted from seeds as the most important products. The Meliaceae family plants, as C. guianensis and Swietenia macrophylla (King), have as a major forest pest, H. grandella. The C. guianensis seeds samplings were held in February and March 2012. The seeds were selected on the ground beneath the canopy of trees, and those which had damage (holes presence), or with insects attack trace (exudation). The seeds were brought to the Agricultural Entomology laboratory, of Federal University of Roraima - UFRR, which were separated into batches of 50 seeds per municipality, totaling 200 seeds. It was observed the presence of 450 Hypsipyla larvae in the seeds, which yielded 392 (87%) adults of Hypsipyla ferrealis (Hampson) and 58 (13%) of H. grandella. This is the first occurrence of H. grandella damaging andiroba seeds in Roraima. Keywords: Amazon; Carapa guianensis; Entomology; Meliaceae; Seed damages.

_____________________________________ Floresta Amazônica dispõe de uma grande quantidade de recursos naturais, entre eles os produtos florestais não madeireiros, como as sementes (Schwartz et al. 2008), além de uma alta diversidade biológica (Baar et al. 2004). Dentre as espécies de interesse econômico na Amazônia, se destaca a andiroba (Carapa guianensis Aubl), por ser nativa e de múltiplo uso, sendo a madeira e o óleo extraído de suas sementes, seus produtos mais importantes (Neves et al. 2004). A andiroba ainda tem sido apontada como uma espécie de potencial promissor para se aclimatar às mudanças ambientais previstas em futuro próximo para a maior parte da região amazônica (Camargo & Marenco 2012). Podendo ser utilizada para enriquecer capoeiras, florestas, sistemas agroflorestais, bem como, na recuperação de áreas úmidas degradadas (Ferraz et al. 2002; Condé et al. 2013). Além disso, a espécie é abundante na floresta amazônica com ampla distribuição (Guarino 2014) gerando renda a população local, sobretudo quanto à comercialização do óleo extraído das sementes (Santos & Guerra 2010). No entanto, a sua sobrevivência está ameaçada pela predação de insetos às sementes e brotos. A predação de sementes, em especial, influencia na estrutura populacional da vegetação à medida que altera tanto a quantidade quanto a distribuição das

sementes disponíveis à regeneração natural, impedindo a partir desta fase a sobrevivência da espécie (Pinto 2007). Em florestas tropicais o ataque de insetos e outros herbívoros, sobre as sementes geralmente interfere na germinação e tem influência direta sobre potencial reprodutivo de muitas espécies vegetais (Holl & Lullow 1997). C. guianensis sofre injúrias causadas por diferentes pragas, entre elas, Hypsipyla ferrealis (Hampson) e Hypsipyla grandella (Zeller), sendo esta última uma das mais sérias, atacando principalmente plantas pertencentes à família Meliaceae (Newton 1993; Mancebo et al. 2001). As larvas perfuraram principalmente os brotos terminais de seus hospedeiros jovens, quebram a dominância apical, fazendo com que haja bifurcação do caule e produção excessiva de ramos laterais (TaveraS et al. 2004; Soto et al. 2011), porém, as larvas atacam também as sementes e se alimentam do endosperma. Pinto et al. (2013) avaliando os insetos associados à predação de sementes de C. guianensis e Carapa procera e ocorrência de estratificação vertical na predação de sementes dessas duas espécies de andiroba na Reserva Florestal Duck, sugerem que os frutos e respectivas sementes localizados no terço inferior das

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Ocorrência de Hypsipyla grandella Zeller (Lepidoptera,…

Dionisio et al.

copas das árvores de C. guianensis e C. procera são o principal alvo de predação por insetos.

ao Laboratório de Entomologia Agrícola da Universidade Federal de Roraima - UFRR, onde foram separadas em lotes de 50 sementes, por município totalizando 200 sementes.

A diferenciação de H. grandella e de H. ferrealis, segundo Querino et al. (2008), pode ser feita com base na coloração das larvas e morfologia dos adultos. Desta forma, a larva de H. grandella apresenta cor clara e nos últimos instares uma tonalidade azul e rósea, e os adultos, asas anteriores cinza e as posteriores branco-hialinas, diferente de H. ferrealis, que apresenta as asas anteriores ferruginosas e as posteriores escuras.

Posteriormente as sementes de cada lote foram abertas, contadas as larvas e transferidas, para uma caixa Gerbox protegida por tela e acondicionadas à temperatura ambiente, até o surgimento de insetos adultos. Cada caixa continha vermiculita como substrato, bem como as sementes que foram abertas contendo endosperma, com o objetivo de dar continuidade ao processo de desenvolvimento das larvas até a fase a adulta.

Pesquisando os aspectos botânicos, ecológicos e tecnológicos associados às sementes e plântulas de andiroba, Ferraz et al. (2002) registraram o ataque de espécies de lepidópteros em sementes de C. guianensis. O ataque de larvas de H. ferrealis infestando principalmente o fruto e danificando as sementes de Andiroba, foi constatado por Querino et al. (2008). De acordo com Pinto et al. (2013), danos provocados as sementes da referida espécie vegetal, aliada às irregularidades na produção de frutos, parece exercer efeito negativo sobre o ciclo de vida da planta.

As mariposas recém-emergidas foram transferidas para uma gaiola telada e alimentadas durante 3,5 dias com uma dieta artificial de mel a 15%, por meio em um chumaço de algodão suspenso no centro da gaiola. Este chumaço de algodão foi substituído diariamente para evitar a fermentação da solução, de acordo com a metodologia adotada de Almeida (2005). Passado o referido período, as mariposas foram mortas, montadas e depositadas em caixa entomológica, para posterior identificação das espécies de Hypsipyla, com o auxílio de um microscópio bilocular e do trabalho de Querino et al. (2008).

Costa et al. (2014), aconselham a interação de vários métodos de controle para reduzir ou controlar o ataque de H. grandella em meliáceas, os mais recomendados são: controle químico, biológico, físico, silvicultural e comportamental. Embora, nenhuma técnica isolada tenha demonstrado resultado satisfatório em campo (Lunz et al. 2009).

RESULTADOS E DISCUSSÃO Constatou-se nas sementes oriundas de diferentes municípios do sul de Roraima, a presença de 450 larvas de Hypisipyla, as quais originaram 392 (87%) adultos de H. ferrealis e 58 (13%) de H. grandella (Tabela 1 e Figura 1), tendo sido ainda detectado a uma pequena ocorrência de larvas de Stratiomyidae (Diptera) e ninfas de Forficulidae (Dermaptera). Este é o primeiro registro de ocorrência de H. grandella danificando sementes de andiroba em Roraima.

O primeiro registro no Brasil, H. grandella associada à predação de sementes de C. procera foi realizado por Pinto et al. (2013) na Reserva Florestal Ducke, Manaus, Estado do Amazonas, Brasil. Esses autores registraram também predação das sementes de C. procera e C. guianensis por Hypsipyla spp., porém, ainda não existe registro de predação de H. grandella em sementes de C. guianensis em Roraima. Assim, objetivou-se neste trabalho fazer o primeiro registro a ocorrência de H. grandella predando as sementes de C. guianensis em floresta nativa na região Sul do estado de Roraima.

As fases de lagarta e pulpa duraram 25 e nove dias respectivamente em temperatura ambiente. Esses resultados da duração larval se assemelham aos encontrados por Berti Filho (1973) que, estudando a biologia de H. grandella observou que em média a duração larval leva de 26 a 30 dias em dietas naturais com folhas e brotos de Cedrela odorata L. a uma média de temperatura de 26ºC. Já Taveras et al. (2004), estudando o comportamento e o seu desenvolvimento em diferentes temperaturas, encontrou uma média de 20 dias, onde as larvas foram inicialmente criadas em folhas tenras (2,3 cm de diâmetro) de C. odorata e mais tarde transferidas para uma dieta artificial.

MATERIAL E MÉTODOS As sementes utilizadas neste estudo foram coletadas em florestas com ocorrência natural de andiroba, no sul do Estado de Roraima, nos municípios de Caroebe nas coordenadas (00º41’19.7” N e 59º34’34.2” S), São João da Baliza (01º02’15.5” N e 59º52’11.9” S), São Luiz (01º01’44.8” N e 60º 01’32.6” S) e Rorainópolis (00°56’35” N e 60°30’47” S).

Costa (2000) quando observou o ciclo de vida da possível praga em brotos no campo e encontrou uma média de 30 dias. Corroborando com estes estudos, Almeida (2005) observou uma média de 23 e 26 dias em dietas artificiais nas concentrações de um grama de semente de cedro e três gramas de semente de Swietenia macrophylla (King) respectivamente.

A região apresenta relevo plano a ondulado, com vegetação predominante do tipo Floresta Ombrófila Densa Submontana (IBGE 2012) e clima classificado como Ami, segundo Köppen, isto é, tropical chuvoso, com temperatura média variando entre 25º e 28 ºC e precipitação pluviométrica anual de 1.800 a 1.900 mm (Barbosa 1997).

Pena (2007) estudando a frutificação, produção e predação de sementes de andiroba na Amazônia oriental, constatou a presença de larvas do gênero Hypsipyla, não tendo, contudo, identificado a espécie. Já Querino et al. (2008) avaliando o ataque de sementes de andiroba em Roraima observaram a presença de H. ferrealis, porém, não foi verificado a ocorrência de H. grandella.

A coleta das sementes de andiroba foi realizada nos meses de fevereiro e março de 2012, tendo-se selecionado as que estavam sobre o solo, embaixo da copa das arvores, e danificadas (presença de furos), ou com vestígios de ataque (exsudação de goma sobre as sementes) por insetos. Em seguida as mesmas foram levadas

Tabela 1. Número de larvas e de mariposas de H. grandella e H. ferreallis oriundas de sementes de andiroba, coletadas em quatro municípios na região sul do estado de Roraima, nos meses de fevereiro e março de 2012.

98

Origem das Sementes

Nº de sementes/lote

Nº de larvas

Adultos H. grandella

H. ferreallis

Caroebe

50

117

16

101

São João da Baliza

50

143

21

122

São Luiz

50

103

12

91

Rorainópolis Total

50

87

9

78

200

450 (100%)

58 (13%)

392 (87%)

e-ISSN 1983-0572


Maio - Agosto 2016 - www.periodico.ebras.bio.br

A

EntomoBrasilis 9 (2)

B

Pinto et al. (2013) estudando a predação de sementes de C. guianensis e Carapa procera (DC) na Reserva Florestal Adolpho Ducke, em Manaus, por insetos, verificaram que as sementes de ambas as espécies continham à presença de H. grandella e H. ferrealis. Este é o primeiro registro de ocorrência de H. grandella atacando sementes de andiroba em Roraima. Observou-se a ocorrência de larvas de H. grandella e H. ferrealis em 100% das sementes coletadas, variando de um a cinco lavas por sementes com uma média de três larvas por semente. A infestação da semente pode ocorrer ainda na planta, ou posterior a queda dos frutos no solo, pela oviposição das mariposas. Esse processo de infestação dentro da semente ocorre após a eclosão das larvas que perfuram o endocarpo e passam a se alimentar do endosperma da semente. Foi observado a presença de larvas de dípteros e dermápteros, porém não foi realizado a identificação das espécies. Querino et al. (2008), comentam que os dermápteros são inimigos naturais de Hypsipyla spp., apresentando importância como predadores, uma vez que tanto ninfas quanto adultos se alimentam de ovos e lagartas. Conclui-se que as sementes de C. guianensis são predados por H. grandella e H. ferrealis, sendo este o primeiro registro de H. grandella em Roraima. Outros trabalhos devem ser realizados com intuito de verificar a associação dos dípteros e dermápteros com H. grandella Zeller. Estudos visando o controle desta praga em sementes devem ser abordados, para conservação e preservação de C. guianensis. REFERÊNCIAS Almeida, G.B., 2005. Criação contínua de Hypsipyla grandella (Zeller, 1848) (Lepidoptera: Pyralidae) com dieta artificial. Dissertação (Mestrado em Agronomia) – Universidade Federal Rural da Amazônia. 62 p. Baar, R., M.R. Cordeiro, M. Denich & H. Fölster, 2004. Floristic inventory of secondary vegetation in agricultural systems of East-Amazonia. Biodiversity and Conservation, 13: 501-528. DOI: http://dx.doi.org/10.1023/b:bioc.0000009494.16263. fb. Barbosa, R.I., 1997. Distribuição das chuvas em Roraima, p. 325335. In: Barbosa, R.I, E.J.G. Ferreira & E.G. Castellón (Eds) Homem, Ambiente e Ecologia no Estado de Roraima. Inpa. Manaus, 613 p. Berti Filho, E., G.C. de. Batista & S.B. Alves, 1992. Pragas das espécies florestais arbóreas. In: Curso de entomologia aplicada à agricultura. Piracicaba. Anais... Piracicaba: ESALQ. p. 603630.

e-ISSN 1983-0572

Camargo, M.A.B. & R.A. Marenco, 2012. Growth, eaf and stomatal traits of crabwood (Carapa guianensis Aubl.) in central Amazonia. Revista Árvore, 36: 07-16. Condé, T.M., M.L.M. Lima, E.M. Lima Neto & H. Tonini, 2013. Morfometria de quatro espécies florestais em sistemas agroflorestais no munícipio de Porto Velho, Rondônia. Revista Agro@mbiente, 7: 18-27. DOI: http://dx.doi.org/10.18227/1982-8470ragro.v7i1.932. Costa, E.C., M. D’Ávila & E.B. Cantarelli, 2014. Entomologia florestal. 3ª Ed. Santa Maria, UFSM, 256 p. Costa, M.S.S., 2000. Controle de Hypsipyla grandella Zeller (broca do mogno) utilizando a planta resistente T. ciliata Roem (cedro australiano) e métodos mecânicos e cultural no plantio de Swietenia macrophylla King (mogno). 2000. 51f. Dissertação (Mestrado em Ciências Florestal) Faculdade de Ciências Agrárias do Pará. 51 p. Ferraz, I.D.K., J.L.C. Camargo & P.T.B. Sampaio, 2002. Sementes e plântulas de andiroba (Carapa guianensis, Aubl. e Carapa procera DC.): Aspectos botânicos, ecológicos e tecnológicos. Acta Amazonica, 32: 647-661. Guarino, E.S.G., C.M. Gessner, L.H.O. Wadt, F.L. Fonseca & A. Raposo, 2014. Estrutura etária e espacial de uma população natural de Carapa guianensis Aubl. (Meliaceae) na Amazônia sul ocidental. Scientia Forestalis, 42: 91-99. DOI: http://dx.doi.org/10.5902/19805098879. Holl, K.D. & M.E. Lullow, 1997. Effects of species, habitat and distance from edge on post-dispersal seed predation in a tropical rainforest. Biotropica, 29: 459-468. DOI: http://dx.doi.org/10.1111/j.1744-7429.1997.tb00040.x. IBGE (Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística), 2012. Manual técnico da vegetação brasileira. 2ª Ed. Rio de Janeiro, 275 p. Lunz, A.M., M.J.T. Thomazini, M.C.B. Moraes, E.J.M. Neves, T.F.C. Batista, Juliana Degenhardt, L.A. Sousa & O.S. Ohashi 2009. Hypsipyla grandella em Mogno (Swietenia macrophylla): Situação Atual e Perspectivas. Pesquisa Florestal Brasileira, 59: 45-55. DOI: http://dx.doi.org/10.4336/2009.pfb.59.45. Mancebo, F., L. Hilje, G.A. Mora, V.H. Castro & R. Salazar, 2001. Biological activity of Ruta chalepensis (Rutaceae) and Sechium pittieri (Cucurbitaceae) extracts on Hypsipyla grandella (Lepidoptera: Pyralidae) larvae. Revista Biologia Tropical. 49: 501-508. Neves, O.S.C., D.S. Benedito, R.V. Machado & J.G. Carvalho, 2004. Crescimento, produção de matéria seca e acúmulo de N, P, K, Ca, Mg e S na parte aérea de mudas de andiroba (Carapa guianensis Aubl.) cultivadas em solo de várzea, em função de diferentes doses de fósforo. Revista Árvore, 28: 343-349. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s0100-67622004000300004. Newton, A.C., P. Baker, S. Ramnarine, J.F. Mesén & R.R.B. Leakey, 1993. The mahogany shoot-borer: prospects for

99

Figura 1. A) Detalhe da larva em semente de andiroba e; B) do adulto de H. grandella, coletadas em quatro municípios na região sul do estado de Roraima, nos meses de fevereiro e março de 2012.


Ocorrência de Hypsipyla grandella Zeller (Lepidoptera,…

control. Forest Ecology and Management, 57: 301-328. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/0378-1127(93)90179-q. Pena, W.P., 2007. Frutificação, produção de sementes de Carapa guianensis Aubl. (Meliaceae) na Amazônia Oriental Brasileira. Dissertação (Mestrado em Ciências Florestais) – Universidade Federal Rural da Amazônia, 60 p. Pinto, A.A., 2007. Avaliação de danos causados por insetos em sementes de Andiroba [(Carapa guianensis Aubl.) e andirobinha e (C. procera DC.) (Meliaceae)] na Reserva Florestal Adolpho Ducke em Manaus, AM, Brasil. 60f. Dissertação (Mestrado em Ciências Biológicas) - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, 60 p. Pinto, A.A., B.R. Teles, N.E. Anjos & S.R.M. Couceiro, 2013. Predação de sementes de Andiroba [Carapa guianensis Aubl. e Carapa procera DC. (Meliaceae)] por insetos na Amazônia. Revista Árvore, 37: 1115-1123. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s0100-67622013000600013. Querino, R.B., E. Tonini, A.L.M. Júnior, A.S. Teles & J.A.M. Costa, 2008. Predação de Sementes de Andiroba (Carapa spp.) por Hypsipyla ferrealis Hampson (Lepidoptera, Pyralidae) em Roraima. Boa Vista: EMBRAPA. (Boletim de Pesquisa e Desenvolvimento, 05), 19 p. Santos, A.J. & F.G.P.Q. Guerra, 2010. Aspectos econômicos da cadeia produtiva dos óleos de andiroba (Carapa guianensis Aubl.) e copaíba (Copaífera multijuga Hayne) na floresta nacional do Tapajós - Pará. Revista Floresta, 40: 23-28. DOI: http://dx.doi.org/10.5380/rf.v40i1.17095.

Dionisio et al.

Schwartz, G., N.A. Nascimento & A.J.E.A. Menezes, 2008. Estrutura populacional de espécies de interesse florestal nãomadeireiro no sudeste do Pará, Brasil. Amazônia. Ciências e Desenvolvimento, 4: 117-130. Soto, F., L. Hilje, G.A. Mora & M. Carballo, 2011. Phagodeterrence by Quassia amara (Simaroubaceae) wood extract fractions on Hypsipyla grandella (Lepidoptera: Pyralidae) larvae. Revista Biologia Tropical, 59: 487-499. DOI: http://dx.doi.org/10.15517/rbt.v59i1.3215. Taveras, R., L. Hilje & M. Carballo, 2004. Development of Hypsipyla grandella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae) in Response to Constant Temperatures. Neotropical Entomology, 33: 1-6. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s1519566x2004000100002. Recebido em: 26.viii.2015 Aceito em: 28.iii.2016 **********

Como citar este artigo:

100

Dionisio, L.F.S., A.C.S. Lima, T.M.M.G. Castro, R.G. Correia, W.B.R. Martins & V.S. Abreu, 2016. Ocorrência de Hypsipyla grandella Zeller (Lepidoptera, Pyralidae) no Sul do Estado de Roraima. EntomoBrasilis, 9 (2): 97-100. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.547

e-ISSN 1983-0572


doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.551 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Surface-Floating Pupal Exuviae of Chironomidae (Diptera) in Urban Streams: is There a Best Time of Day to Sample Them?

Entomologia Geral/ General Entomology

Herick Soares de Santana¹, Vanessa Araújo Lima² & Juliana Simião-Ferreira³ 1. Universidade Estadual de Maringá - Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Ambientes Aquáticos Continentais, e-mail: herick.bio@gmail.com (Autor para correspondência). 2. Universidade Estadual de Goiás, e-mail: vanessabio08@gmail.com. 3. Universidade Estadual de Goiás - Departamento de Biologia e Mestrado Profissional em Ensino de Ciências, e-mail: julianalimno@gmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (2): 101-107 (2016)

Abstract. The use of pupal exuviae is a method that allows evaluating the environmental condition using information provided by the diversity of Chironomidae. The exuviae can disperse over distances up to 100 m from where the adults emerged, allowing perform detailed studies on the local community. The aim of this study was verify whether there are differences in the taxonomic richness and abundance in the emergence of pupal exuviae of Chironomidae during different periods of day in three urban Cerrado streams. The samples were taken in the dry season of July 2011, in three first-order streams located nearby Anápolis municipality, Goiás State, Brazil, using drift nets for a period ranging from 8 to 20 h, with removal and replacement of the drift nets every two hours period. 6.129 exuviae were collected in the three streams and the Onconeura and Polypedilum genera totaled 70% of all individuals collected. The time at 16 h was the most representative of the number of exuviae collected, while the first time (8 h) had the lowest amount of exuviae. The genera richness and abundance of exuviae did not show changes according to the time of day on the streams, indicating that there is not a period in which there is a greater frequency of adult emergence of Chironomidae. Keywords: Aquatic insects; Cerrado; emergence of chironomids; pupal sampling; urban streams.

Exúvias de Pupa de Chironomidae (Diptera) em Riachos Urbanos de Cerrado: Existe um Melhor Horário do Dia para Amostrar? Resumo. O uso de exúvias de pupa é um método que permite avaliar condições ambientais utilizando informações da diversidade de Chironomidae. Exúvias de pupas podem se dispersar em distâncias de até 100 m dos locais onde os adultos emergiram, permitindo realizar estudos sobre a comunidade local. O objetivo deste estudo foi verificar se existem diferenças na riqueza taxonômica e abundância em exúvias de pupa de Chironomidae durante diferentes períodos do dia em córregos urbanos do Bioma Cerrado. As amostras foram coletadas na estação seca de julho de 2011, em três riachos de primeira ordem localizados próximos à cidade de Anápolis, Goiás, Brasil, utilizando redes de deriva por um período que variou de 8-20 h, com remoção e substituição das redes a cada duas horas. Foram coletadas 6129 exúvias nos três córregos e os gêneros Onconeura e Polypedilum totalizaram 70% de todos os indivíduos coletados. O horário de 16 h foi o mais representativo em relação ao número de exuvias coletadas, enquanto que as exúvias coletadas às 8 h foram menos abundantes. A riqueza e a abundância de gêneros de exúvias não apresentaram mudanças de acordo com o horário do dia nos córregos estudados, indicando que não existe um período no qual há uma maior frequência de aparecimento de Chironomidae adulto. Palavras-chave: Amostragem de pupas; Cerrado; córregos urbanos; emergência de chironomídeos; insetos aquáticos.

_____________________________________ he benthic community, although invisible to many, plays key role in maintaining and balance of aquatic ecosystems. The wide diversity of this group, with species belonging to various functional groups, enable them to act directly on nutrient cycling and energy flow in the environment. Besides that, the use of benthic macroinvertebrates is established to assess water quality, because the detection of impacts is improved due to relatively sedentary nature and the long life cycle of these organisms (Rosenberg & Resh 1993). Still, Bonada et al. (2006) highlight some criteria that must be met for a good monitoring using aquatic invertebrates: potential to assess ecological functions, discriminating human activities that cause environmental impacts, have low costs of sampling and identification of taxonomic groups and provide reliable information on the environment. Bonada et al. (2006) point out that monitoring tools must strike a balance between its potential to achieve the proposed objectives, facilities in the implementation and ability to generate positive responses about the impacts assessed. In this sense, the monitoring of water bodies, besides contributing to the knowledge of populations and functioning of ecosystems, aims to identify

the stressors that cause environmental impacts, check changes in species composition and prevent possible impacts. However, due the diversity of potential pollutants and many sources of pollution, to perform good works of monitoring, studies of various components of the environment are necessary, not only physical but also biological (Buss et al. 2003). Thus, combine and cross biological data with physical information is critical for accurate evaluation of the environment (Bispo et al. 2001). Among the groups of benthic macroinvertebrates, Chironomidae represents the most abundant taxon in lentic and lotic systems because they colonize a wide variety of biotopes and live under different environmental conditions (Sublette et al. 1998). Because of this tremendous diversity, Chironomidae has been a key group for aquatic environment studies, both for purely ecological studies, as to matters involving environmental impacts. The life cycle of Chironomidae involves a pupal period, an intermediate stage between larval and adult phases, commonly this period contains adult characters, even if they still have some larval features (Wiederholm 1986; Cranston 1995; Jacobsen 2008). When the adult emerges, a kind of carapace is released, the exuviae, this

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Santana et al.

Surface-Floating Pupal Exuviae of Chironomidae (Diptera) in …

structure stay drifting, floating in the environment, composing part of the suspended biomass (Borror & Delong 1988). Biomonitoring using exuviae of Chironomidae is a method that allows evaluating the environmental condition using information provided by the diversity of chironomids, so that the specificities of each genera or species indicate particular levels of environmental impacts. The collection method was first proposed by Thienemann (1910) and since then, has been widely used as a supplement in studies with larvae (Wiederholm 1986; Wilson 1992; Bouchard Jr. & Ferrington 2011). This methodology allows us to estimate the diversity and frequency of emergence of individuals who pass the pupal stage to adult in a wide range of microhabitats (Wilson & Bright 1973; Ferrington et al. 1991). The exuviae lasts about 48 hours until they are damaged by the environmental conditions, mainly due to the temperature, which has the potential to accelerate its degradation and stimulates the decomposition process (Ferrington et al. 1991). From the moment they are released, the exuviae can disperse over distances up to 100 meters, but in this way they can be attached to any material that is in the water body or else in backwater areas (Wilson & Bright 1973). The use of exuviae brings some advantages, since this method does not violate ethical issues by not result in the death of individuals, has a low cost and requires less time and more efficient identification of species (Coffman & De la Rosa 1998; Kranzfelder & Ferrington 2015). In contrast, the lack or unknown of emergency patterns can cause major biases in the sample, mainly leading to an underestimation of abundance and species richness of the studied site. Technically, the best time to collect is one that offers a greater diversity of organisms, as it provides better conditions for analysis of the environment (Wilson 1996). Ferrington et al. (1991) reported that the number of samples with more than 200 exuviae is sufficient to describe the community of chironomids present at the collection site. However, studies that use drift nets do not specify the best hour to collecting exuviae, implying that the time of day it is indifferent to obtain a good sampling.

through the campus of the Universidade Estadual de Goiás, in the Unidade de Ciências Exatas e Tecnológicas (UNUCET) and is located between the coordinates 16º23’78’’ S and 48º56’37’’ O, at 1041 m. of altitude. The substrate is very heterogeneous with predominance of rocky, leafy and sandy types. The Jurubatuba Stream is located between the coordinates 16º18’36’’ S and 49º04’18’’ O, at 840 m. above sea level and has a leafy, sandy and rocky substrates. The Quicé Stream is between the coordinates 16º08’13’’ S and 48º59’32’’ O, the 1063 m. of altitude, with substrates composed of stones, weeds, leaves, sand and pebbles. This season of year is characterized by lower flow streams, a fact that favors the increase of the heterogeneity of habitats and the diversity of species in the environment, providing adequate time for ecological studies (Bispo et al. 2001). The water velocity was measured by the float method, estimated by the required time that a floating object travels a predetermined stretch of the stream. The discharge was calculated by estimating the product of the average velocity of water by a sectional area of the stream (Bispo & Oliveira 1998). The characterization of each stream, as well as its geographical location, is described in Table 1. Exuviae Sampling. Sampling of pupal exuviae was carried out using drift nets (250 µm). The nets were placed in the channel of streams in areas of fast discharge to intercept exuviae in drift at a single point (Wilson & Bright 1973; Siqueira & Trivinho-Strixino 2005). A “Chironomid Pupal Exuviae Technique” (CPET) is a technique to collect exuviae developed by Wilson & Mcgill (1979). The main advantages of using CPET concern the comparability of sampling conducted over several months and the simplicity of continued monitoring. The field samples are free of interference from the operator and can be performed quickly, even by semiskilled staff (Wilson 1996). Sampling began at 6 h and lasted until 20 h, with removal and replacement of the drift nets every two hours. Thus, withdrawals were taken at 8, 10, 12, 14, 16, 18 and 20 h. Each removal was followed by a wash of the drift nets and the material was packed in pots properly labeled according to the time of collection and the sampled stream. The samples were fixed in 70% alcohol for better conservation of exuviae.

On the other hand, studies on emergence of aquatic insects claim that the changes occurring in the environment throughout the day can interfere with the emergence of these organisms (Ivkovic et al. 2013). But, there are still no clear conclusions about these patterns, since there are evidence of strong temporal and seasonal patterns in adult emergence for certain regions, while other studies have reported weak associations between adult emergence and environmental variables (but see Coffman & De la Rosa 1998; Ubero-Pascal et al. 2000; Siqueira et al. 2008; Wright & Burgin 2010). Furthermore, the identification of emergence patterns can help a lot in biomonitoring programs, since many species emerge at dusk and others early in the morning. The knowledge of this information is essential to save effort and money in the sampling programs, but it needs to be further tested for tropical regions. Thus, the aim of this study was determine whether there are differences in the richness and abundance in the emergence of pupal exuviae of Chironomidae during different times of day in urban Cerrado streams.

Data Analysis. The expected richness was calculated using the “rarefy” function implemented in the Vegan package on R software (R Core Team 2014). This function calculates the expected species richness based on random sampling of each community. Thus, we obtained a value for each sampled time in each stream.

Material and Methods

Results

Study Area. This study was conducted in the dry season of July 2011, in three first-order streams located in the Cerrado Biome, near the city of Anápolis, Goiás, Brazil. The Barreiro stream passes

In total 3,161 exuviae were collected and identified in the Barreiro stream; 1,931 in Jurubatuba and 1,037 in Quicé, distributed within 24 different genera of Chironomidae (Table 2). The most

In the laboratory, the Chironomidae exuviae were separated from the other materials, such as pieces of leaves, algae, exuviae of other insects, macrophytes and wood fragments. After separated by morphotypes, the exuviae were fixed in blades in Euparal® for taxonomic identification at genera level. For the identification process were used the following reference manuals Wiederholm (1986), Epler (2001), Bouchard Jr. & Ferrington (2008), Rufer & Ferrington (2007), Jacobsen (2008), as well as consultations with specialists.

102

Table 1. Physical characterization (depth, wide, discharge, altitude and geographic coordinates) of the three Cerrado streams sampled nearby Anápolis, Goiás, Brazil. Stream

Depth Mean (m)

Wide (m)

Discharge (m/s)

Altitude

Geographic Coordinates

Barreiro

0.15

4.3

3.2

1041

16º 23’ 78’’S 48º 56’ 37’’O

Jurubatuba

0.56

5

6

840

16º 18’ 36’’S 49º 04’ 18’’O

Quicé

0.19

3.5

1.5

1063

16º 08’ 13’’S 48º 59’ 32’’O

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abundant genus was the orthocladiine Onconeura (n = 2,569), followed by chironomine Polypedilum (n = 1,641). The Onconeura, Polypedilum and Asheum genera were the ones that had occurred at all sampling times. In contrast, Monopelopia, Xenopelopia, Zavrelimya, Tanytarsus, Goeldichironomus,

Apedilum, Harnischia, Paramerina and Telmatopelopia genera occurred in only one of the hours sampled (Table 3). The three most abundant genera of each subfamily are shown in Figure 1 where it is possible verify that only Chironominae is distributed more evenly over the sampling periods.

Table 2. Abundance of the genera of surface-floating exuviae of Chironomidae identified in three urban Cerrado streams (Barreiro, Jurubatuba and QuicĂŠ). Family Tanypodinae

Genera

Barreiro

Jurubatuba

QuicĂŠ

22 13 112 3 8 0 0

2 5 0 0 0 0 0

7 67 9 0 0 5 2

Polypedilum Cryptochironomus Chironomus Asheum Goeldichironomus Apedilum Cladopelma Endotribelos Lauterborniella Tanytarsus Harnischia

1003 10 101 578 0 0 0 0 0 0 0

320 8 250 210 0 0 0 0 150 0 0

318 45 0 19 2 2 15 15 6 7 8

Onconeura Parametriochnemus Cricotopus Lopescladius Paramerina Telmatopelopia

1304 2 0 5 0 0 3161

843 2 141 0 0 0 1931

422 7 53 23 4 1 1037

Larsia Pentaneura Ablabesmyia Fittkauimya Monopelopia Xenopelopia Zavrelimya Chironominae

Orthocladiinae

TOTAL

Taxa Tanypodinae Larsia Pentaneura Ablabesmya Fittkauimya Monopelopia Xenopelopia Zavrelimya Chironominae Polypedilum Cryptochironomus Chironomus Asheum Goeldichironomus Apedilum Cladopelma Endotribelos Lauterborniella Tanytarsus Harnischia Orthocladiinae Onconeura Parametriochnemus Cricotopus Lopescladius Paramerina Telmatopelopia

e-ISSN 1983-0572

8h

10 h

12 h

14 h

16 h

18 h

20 h

6 4 1 0 0 0 0

6 7 8 0 0 0 0

5 6 0 0 0 5 2

4 0 112 1 8 0 0

0 24 0 0 0 0 0

2 32 0 0 0 0 0

2 12 0 1 0 0 0

271 5 8 40 2 0 0 0 0 0 0

266 4 118 211 0 2 0 0 150 0 0

207 1 5 176 0 0 15 15 0 0 0

196 13 111 114 0 0 0 0 0 0 0

235 0 4 38 0 0 0 0 6 7 0

63 17 0 14 0 0 0 0 0 0 8

403 21 105 214 0 0 0 0 0 0 0

165 0 93 0 0 0

131 2 18 0 4 0

310 0 5 10 0 1

305 0 13 0 0 0

961 2 15 12 0 0

523 7 41 0 0 0

174 0 0 0 0 0

103

Table 3. Abundance of surface-floating exuviae of Chironomidae identified in three urban Cerrado streams (pooled) in each sampled time.


Surface-Floating Pupal Exuviae of Chironomidae (Diptera) in …

Santana et al.

Figure 1. Abundance by period of the three genera with higher incidence in Tanypodinae, Chironominae and Orthocladiinae subfamilies.

The stream with greater abundance of exuviae was Barreiro, with peak of abundance at 20 h (n = 734). The lowest abundance was recorded in the Quicé stream 8am (n = 17). Considering the times in aggregate, 1,309 exuviae were collected at 16 h and 934 at 20 h, these were the two most abundant times (Figure 2).

Jurubatuba stream (Figure 3). Note that despite the time range from 16:00 to have been the most abundant, was the least diverse (Figure 3 and Figure 4), this occurred because of the dominance of Onconeura at this time (see Tables 2 and 3). The highest expected richness values were to Barreiro stream (Figure 4), however, the most similar time between the three streams were at 10 am and 18 pm. While the Barreiro stream has a tendency of increasing richness in the early evening, the Jurubatuba stream presented a decay and the Quicé stream showed no tendencies with their expected richness. Thus,

Figure 2. Total Abundance of exuviae in each sampled period for Barreiro, Jurubatuba and Quicé streams.

Figure 3. Richness of genera in each sampled period for Barreiro, Jurubatuba and Quicé streams.

104

Similarly to patterns of abundance, the Barreiro stream was richer in number of genera (Figure 3). However, despite not having the greatest abundance, the 14 h time had the highest richness among all streams (n = 9). The Quicé stream, despite having a lower abundance, obtained higher richness values than

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there is no clear pattern of emergency Chironomidae, since the environmental condition of each stream can drive different groups to emerge at different times of the day.

Figure 4. Expected richness of genera in each sampled period for Barreiro, Jurubatuba and QuicĂŠ streams.

Discussion The richness and abundance of exuviae did not show changes according to the time of day, indicating that there is not a period in which there is a greater frequency of adult emergence of chironomids, contradicting several previous studies that have detected clear emergency patterns (Gendron & Laville 1992; Wright & Burgin 2010; Ivkovic et al. 2013). Although the lack of big differences between the hours, the abundance of exuviae sampled in this study (n = 6,129), although differences in sampling effort difficult direct comparisons, is superior to several other studies, performed in different environments such as in streams of Southeast Australia (n = 1,813; Wright & Burgin 2010), streams in the central region of SĂŁo Paulo state (n = 1,264; Siqueira & Trivinho-Strixino 2005) and also in Northern Australia (n = 969; Hardwick et al. 1995). The higher abundance in this work in relation to others may be related to the characteristic of the streams, because they are characterized as urban streams having a high degree of anthropogenic activities. These characteristics are responsible for eliminating sensitive species and provide conditions for the dominance of groups that support lower oxygen conditions and high organic matter content (Hsu & Yang 2005; Almeida et al. 2006). This justification also applies to reduced diversity in the collection sites, whereas in other environments, despite their lower abundance, there is superior richness (Hardwick et al. 1995; Siqueira & Trivinho-Strixino 2005). Nevertheless, Siqueira et al. (2008) working on a stream in southeastern Brazil sampled 48 weekly samples and collected 16,054 individuals belonging to 71 species of chironomid. Generally, the patterns of emergency and release of exuviae are dependent on the time of day due to environmental variations that occur in water and also in the external environment with emphasis on the fluctuations of temperature and light availability (Gendro & Laville 1992; FĂźreder et al. 2005). Some authors point out another reason for the differences in time of emergencies, the escape of predators, that lead the adults to emerge at times when predators are less active (Wright & Burgin 2010). Aspects such as vegetation cover of the stream, light incidence, foraging for some fish species and, especially the temperature variation may interfere in the strategy of emergence (Wright & Burgin 2010). The Onconeura taxon was the most abundant in this study. Individuals of this genus are tolerant to high temperatures, high conductivity and sediments in the water column. Described e-ISSN 1983-0572

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species in Brazil were reported in both living conditions freestyle, as on the surface of stones (Wiedenbrug et al. 2009). Polypedilum, the second most abundant in this work, presents a very wide distribution throughout the world, except Antarctica (Maschwitz & Cook 2000). According to Pinder & Reiss (1983) larvae of Polypedilum occupy a large variety of aquatic environments, using different substrates. Cricotopus, which was representative of Jurubatuba stream, colonizes various types of water bodies, and live mainly associated with macrophytes (Wilson 1996), besides they are tolerant to pollution and organic enrichment (Anjos & Takeda 2010). The high plasticity of these groups justify their abundance in the sampled streams, since all are urban streams and have a high degradation, under these conditions tolerant species tend to increase their abundance significantly. They are widely distributed and withstand various environmental conditions, Onconeura and Polypedilum genera had much occurring in all streams and also in all sampling times and, together totaled almost 70% of all sampled exuviae. Furthermore, at 16h there was a peak of occurrence of Onconeura, which has led to dominance at this time. Wright & Burgin (2010) working in the southeastern of Australia found that richness and abundance of Chironomidae exhibit a strong variation throughout the day, with the greatest abundance occurring at night, especially during dawn. Several studies have a sample design for collections for a period of 24 hours, and in this work we collect during the entire day until the 20 h (no samples during the night). We believe that has not affected the results, since, even after sunset, the diversity and abundance did not change and, theoretically, the variation in light availability should induce the emergence of other groups, which did not occur because there was no increase in diversity and abundance after sundown. In addition to the variation of the photoperiod, the physical and chemical parameters can also be critical in determining the emergency patterns of exuviae. Everaert et al. (2014) show that there are specific abiotic preferences for certain families of macroinvertebrates, including chironomids. Siqueira et al. (2008) studied the phenology of chironomids in tropical streams and found no associations with environmental variables, however, they worked with weekly samples and not assessed daily patterns. We did not find large daily variations in exuviae richness, but among the streams there was a big difference in relation to abundance. These variations in abundance can be explained by limnological and physical differences between the streams that are responsible for generating adequate conditions for the development of the species that live there. Also, many species of Chironomidae are tolerant to low oxygen conditions and high concentrations of organic matter, enabling them to having high abundances and dominate environments with these characteristics. A possible explanation for the lack of temporal patterns is the limited number of samples, since the identification of temporal patterns is not always easy in biological communities, given that certain cycles may last from days to years. Thus, we understand that the samples taken in this study have limitations and that the results obtained should be analyzed and interpreted within the conditions under which the data were collected. These results are important and fundamental to direct new research that take into account the emergence patterns of exuviae of Chironomidae because, unlike other works, we demonstrated that there was no distinct pattern by time for the release of exuviae, in other words, there is still controversy over what time and how long the sampling should be done (Bourchard Jr. & Ferrington 2011) and it is clear that there is not a general pattern, since several studies have shown different factors and specific conditions for the emergence of exuviae. In terms of biomonitoring, the use

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Surface-Floating Pupal Exuviae of Chironomidae (Diptera) in …

of exuviae can contribute greatly, as samples not imply high investment and reliable responses can be obtained from the collected taxa. Furthermore, since all Chironomidae species pass through this stage of life, this method can contribute significantly to biodiversity studies. Based on our results, it is not possible to define a best time for sampling, because there were not many differences throughout the day, however, the use of exuviae was effective to study the local chironomid assembly, characterized by predominance of tolerant genera and low diversity, typical of impacted sites.

Acknowledgements We thank the Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de nível Superior (CAPES) for financial support to H.S. Santana and to University State of Goiás for the support received from the “Programa de Bolsa de Incentivo à Pesquisa” (PROBIP) to J. Simião-Ferreira. Also, we thank Dr. Susana Trivinho-Strixino for training and help in identifying the exuviae, essential to carry out this work. Finally, we thank the editors and two anonymous reviewers for valuable consideration in order to improve the manuscript.

106

References Almeida, V.L.S., M.E.L. Larrazábal, A.N. Moura & M.M. Júnior, 2006. Rotífera das zonas limnética e litorânea do reservatório de Tapacurá, Pernambuco, Brasil. Iheringia Série Zoologia, 96: 445-451. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s007347212006000400009. Anjos, A.F. & A.M. Takeda, 2010. Estrutura da comunidade das larvas de Chironomidae (Insecta: Diptera), em diferentes substratos artificiais e fases hídricas, no trecho superior do rio Paraná, Estado do Paraná, Brasil. Acta Scientiarum Biological Sciences, 32: 131-140. DOI: http://dx.doi.org/10.4025/ actascibiolsci.v32i2.5387. Bispo, P.C. & L.G. Oliveira, 1998. Distribuição espacial de insetos aquáticos (Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera) em córregos de Cerrado do Parque Ecológico de Goiânia, estado de Goiás. In: Nessimian J.L. & A.L. Carvalho (Eds). Ecologia de Insetos Aquáticos. Series Oecologia Brasiliensis, 5: 175190. DOI: http://dx.doi.org/10.4257/oeco.1998.0501.13. Bispo, P.C., L.G. Oliveira, V.L. Cresci & M.M. Silva, 2001. A pluviosidade como fator de alteração da entomofauna bentônica em córregos do Planalto Central do Brasil. Acta Limnologica Brasiliensis, 13: 01-09. Bonada N., N. Prat, V.H. Resh & B. Statzner, 2006. Developments in aquatic insect biomonitoring: a comparative analysis of recente approaches. Annual Review of Entomology, 51: 495-523. DOI: http://dx.doi.org/10.1146/annurev. ento.51.110104.151124. Borror, D.J & D.M. Delong, 1988. Introdução ao Estudo dos Insetos. São Paulo, Edgard Blu Ltda. Bouchard Jr., R.W. & J.L.C. Ferrington, 2008. Identification Guide and Key to Chironomid Pupal Exuviae in Mongolian Lakes, Chironomid Research Group. Version 1. Department of Entomology, University of Minnesota, St. Paul, Minnesota, 72 p. Bouchard Jr., R.W. & L.C. Ferrington, 2011. The effects of subsampling and sampling frequency on the use of surfacefloating pupal exuviae to measure Chironomidae (Diptera) communities in wadeable temperate streams. Environmental Monitoring and Assessment, 181: 205-223. DOI: http:// dx.doi.org/10.1007/s10661-010-1824-6. Buss, D.F., D.F. Baptista & J.L. Nessimian, 2003. Bases conceituais para a aplicação de biomonitoramento em programas de avaliação de qualidade da água em rios. Cadernos de Saúde Pública, 19: 465-473. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s0102311x2003000200013. Coffman, W.P. & C. De la Rosa, 1998. Taxonomic composition and temporal organization of tropical and temperate species

Santana et al.

assemblages of lotic Chironomidae. Journal of the Kansas Entomological Society, 71: 388-406. Cranston, P.S., 1995. Medical significance. In: Armitage, P.D., P.S. Cranston & L.C.V Pinder (Eds.). The Chironomidae: the biology and ecology of non-biting midges. Chapman & Hall, London, 572 p. Epler, J.H., 2001. Identification Manual for the larval Chironomidae (Diptera) of North and South Carolina. A guide to the taxonomy of the midges of the southeastern United States, including Florida. Special Publication SJ2001SP13. Noth Carolina Department of Environment and Natural Resources, Raleigh, NC, and St. Johns River Water Management District, Palatka, FL, 526 p. Everaert, G., J.D. Neve, P. Boets, L. Dominguez-Granda, S.T. Mereta, A. Ambelu, T.H. Hoang, P.L.M. Goethals & O. Thas, 2014. Comparison of the abiotic preferences of macroinvertebrates in Tropical River Basins. PLoS ONE, 9: 1-17. DOI: http://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0108898. Ferrington, L.C., M.A. Blackwood, C.A. Wright, N.H. Crisp, J.L. Kavanaugh & F.J. Schmidt, 1991. A protocol for using surface-floating pupal exuviae of Chironomidae for rapid bioassessment of changing water quality. International Association of Hydrological Sciences, 203: 181-190. Füreder, L., M. Wallinger & R. Burger, 2005. Longitudinal and seasonal pattern of insect emergence in alpine streams. Aquatic Ecology, 39: 67-78. DOI: http://dx.doi.org/10.1007/ s10452-004-2969-6. Gendron, J.M. & H. Laville, 1992. Diel emergence patterns of drifting chironomid (Diptera) pupal exuviae in the Aude River (Eastern Pyrenees, France). Netherlands Journal of Aquatic Ecology, 26: 273-279. DOI: http://dx.doi.org/10.1007/ bf02255252. Hardwick, R.A., P.D. Cooper, P.S. Cranston, C.L. Humphreys & P.L. Dostine, 1995. Spatial and temporal distribution patterns of drifting pupal exuviae of Chironomidae (Diptera) in streams of tropical northen Australia. Freshwater Biology, 34: 569-578. DOI: http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-2427.1995. tb00914.x. Hsu, C. & P. Yang, 2005. Examining the relationship between aquatic insect assemblages and water variables by ordination techniques. Formosan Entomology, 25: 67-85. Ivkovic, M., M. Milisa, A. Previsic, A. Popijac & Z. Mihaljevic, 2013. Environmental control of emergence patterns: case study of changes in hourly and daily emergence of aquatic insects at constant and variable water temperatures. International Review of Hydrobiology, 98: 104-115. DOI: http://dx.doi.org/10.1002/iroh.201301483. Jacobsen, R.E., 2008. A Key to the Pupal Exuviae of the Midges (Diptera:Chironomidae) of Everglades National Park, Florida. United States Geological Survey, Scientific Investigations Report, 2008-5082, 119 p. Available on: <http://pubs.usgs.gov/sir/2008/5082>. Kranzfelder, P. & L.C. Ferrington, 2015. Characterization of Chironomidae (Diptera) surface-floating pupal exuviae sample sort time from coastal tropical aquatic systems. Environmental Monitoring and Assessment, 187: 70. DOI: http://dx.doi.org/10.1007/s10661-015-4313-0. Maschwitz, D.E. & E.F. Cook, 2000. Revision of the Nearctic Species of the Genus Polypedilum Kieffer (Diptera: Chironomidae) in the Subgenera P. (Polypedilum) Kieffer and P. (Urespedilum) Oyewo and Saether. Ohio Biological Survey Bulletin, 12: 135 p. Pinder, L.C.V. & F. Reiss, 1983. The Larvae of Chironomidae (Diptera: Chironomidae) of the Holoarctic region - Keys and diagnoses. In: T. Wiederholm (Ed.). Chironomidae of the Holoarctic region. Part. 1. Larvae. Entomologica Scandinavica, Supplement, 19: 293-435. R Core Team, 2014. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. Available on: <https://cran.r-project.org>. e-ISSN 1983-0572


Maio - Agosto 2016 - www.periodico.ebras.bio.br

Rosenberg, D.M. & V.H. Resh, 1993. Introduction to freshwater biomonitoring and benthic macroinvertebrates. In: Rosenberg, D.M. & V.H. Resh (Eds.). Freshwater Biomonitoring and Benthic Macroinvertebrates. Chapman and Hall, New York, 488 p. Rufer, M.M. & L.C. Ferrington, 2007. Key to the Chironomidae Pupal Exuviae in the Twin Cities Metro Area Lentic Waters. Unpublished master’s thesis, University of Minnesota, St. Paul, USA, 100 p. Available on: <http://midge.cfans.umn. edu/files/2012/09/Rufer_pupalkey1.pdf>. Siqueira, T. & S. Trivinho-Strixino, 2005. Diversidade de Chironomidae (Diptera) em dois córregos de baixa ordem na região central do estado de São Paulo, através da coleta de exúvias de pupa. Revista Brasileira de Entomologia, 49: 531-534. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s008556262005000400013. Siqueira, T., F.O. Roque & S. Trivinho-Strixino, 2008. Phenological patterns of neotropical lotic chironomids: Is emergence constrained by environmental factors? Austral Ecology, 33:902-910. DOI: http://dx.doi.org/10.1111/j.14429993.2008.01885.x. Sublette, J.E., L.E. Stevens & J.P. Shannon, 1998. Chironomidae (Diptera) of the Colorado River, Grand Canyon, Arizona, USA, I: systematics and ecology. Great Basin Naturalist, 58: 97-146. DOI: http://dx.doi.org/10.5962/bhl.part.12137. Thienemann, A., 1910. Das Sammeln Von puppernhauten der Chironomiden. Archiv für Hidrobiolie, 6: 213-214. Ubero-Pascal, N., M. Torraiva, F. Olive-Paterna & J. Malo, 2000. Seasonal and diel periodicity of the drift of pupall exuviae of chironomid (Diptera) in the Mundo River (S.E. Spain). Archiv Für Hydrobiologie, 147: 161-170. Wiedenbrug, S., H.F. Mendes, N. Pepinelli, & S. TrivinhoStrixino, 2009. Review of the genus Onconeura Anderesen et Saether (Diptera: Chironomidae), with the description of four new species from Brazil. Zootaxa, 2265: 1-26.

EntomoBrasilis 9 (2)

Wiederholm, T., 1986. Chironomidae of the Holartic region: Keys and diagnoses. Part II: Pupae. Scandinavian Entomology Supplement, 28: 299-456. Wilson, R.S. & J.D. McGill, 1979. The use of chironomid pupal exuviae for biological surveillance of water quality. Technical Memo Nº. 18, Department of the Environment London, 20 p. Available on: <http://dwi.defra.gov.uk/research/completedresearch/reports/dwi0700.pdf>. Wilson, R.S. & P.L. Bright, 1973. The use of chironomid pupal exuviae for characterizing streams. Freshwater Biology, 3: 283-302. DOI: http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-2427.1973. tb00923.x. Wilson, R.S., 1992. Monitoring organic enrichment of rivers using chironomid pupal exuvial assemblages. Netherlands Journal of Aquatic Ecology, 26: 521-525. DOI: http://dx.doi. org/10.1007/bf02255285. Wilson, R.S., 1996. A practical key to the genera of pupal exuviae of the British Chironomidae (Diptera: Insecta). Privately published, Mudgley Elms, Somerset, UK, 98 p. Wright, I.A. & S. Burgin, 2010. Diel variation in chironomid (Diptera: Insecta) exuviae abundance and taxonomic richness in near-pristine upland streams of the Greater Blue Mountains World Heritage Area, South-Eastern Australia. Aquatic Ecology, 44: 131-141. DOI: http://dx.doi.org/10.1007/ s10452-009-9257-4. Received in: 09.ix.2015 Accepted in: 26.vi.2016 **********

Suggestion citation:

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Santana, H.S., V.A. Lima & J. Simião-Ferreira, 2016. Surface-Floating Pupal Exuviae of Chironomidae (Diptera) in Urban Streams: is There a Best Time of Day to Sample Them?. EntomoBrasilis, 9 (2): 101-107. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.551

e-ISSN 1983-0572


doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.561 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Avaliação Proteica e Parâmetros Populacionais de Cynaeus angustus (LeConte) (Coleoptera: Tenebrionidae)

Entomologia Geral/ General Entomology

Pedro Gomes Peixoto¹, Renato Ventresqui Oliveira², Vanessa Silva Miranda², Tony de Paiva Paulino², Rodrigo Magrin de Andrade² & Afonso Pelli² 1. Universidade Estadual de Minas Gerais, e-mail: peixotopg@hotmail.com (Autor para correspondência). 2. Universidade Federal do Triângulo Mineiro, e-mail: ventresqui@gmail.com, vanessa_sm14@hotmail.com, tppfarmacia@icloud.com, ramagrin@yahoo.com, apelli@terra.com.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (2): 108-113 (2016)

Resumo. Cynaeus angustus (LeConte) caracteriza-se como praga de grãos armazenados, possui diversos substratos alimentares listados em sua ecologia alimentar entre eles o milho, trigo, sorgo e soja. Porém não há registro de seus hábitos no amendoim in natura, assim o objetivo deste estudo foi apresentar a tabela de vida estática, para C. Angustus em condições de laboratório utilizando como substrato o amendoim, e avaliar a composição proteica nos diferentes estádios de desenvolvimento de C. angustus. A quantificação de proteínas foi feita pelo método de microbiureto e o método qualitativo foi feito per método eletroforético. Assim a quantificação de proteínas indicou um aumento de seus valores durante o desenvolvimento dos insetos: larvas 38,22 mg/mL, pupas 47,53 mg/mL e adultos de 60.00 mg/mL. Foi possível observar o perfil electroforético de C. angustus indicando um aumento significativo na variedade de proteínas (29 a 700 kDa) sobre as diferentes etapas deste inseto. Os dados obtidos pela analise populacional indicam que C. angustus apresenta maiores taxas iniciais de sobrevivência, alto potencial biótico e desenvolvimento contínuo em condições favoráveis que mostram potenciais condições de cultivo e pode ser usado como uma fonte nutricional tal como mencionado para outras espécies da mesma família. Palavras-chave: Entomofagia; Desenvolvimento populacional; Composição Proteica; Proteína de Insetos; Tabela de vida.

Protein Evaluation and Static life Table Cynaeus angustus (LeConte) (Coleoptera: Tenebrionidae) Abstract. Cynaeus angustus (LeConte) is characterized as a pest of stored grain, there is several food substrates on their feeding ecology including corn, wheat, sorghum and soybeans. But there is no record of their habits in peanut in natura, so the aim of this study was to present the static life table, to C. angustus in laboratory conditions using as substrate the peanut, and evaluate the protein composition in different stages of development C. angustus. The quantification of proteins was taken by microbiureto method and qualitative method was done per electrophoretic method. Protein quantitation indicated an increase of its values during development of insects: larvae 38,22 mg/mL, pupae 47,53 mg/mL and adults 60,00 mg/mL. It was possible to observe the electrophoretic profile C. angustus showed a significant increase in the variety of proteins (29-700 kDa) on the different stages of the insect. Data obtained from the population analysis indicate that C. angustus shows higher initial survival rates, high biotic potential and continuous developing in favorable conditions showing potential growing conditions and, that can be used as a nutritional source such as mentioned for other species of the same family. Keywords: Entomophagy; Insect Protein; Population development; Protein composition; Table of Life.

_____________________________________ tualmente com o aumento na produção de grãos no mundo, houve a necessidade de melhorar as estruturas de apoio ao sistema pós-colheita, garantindo assim a maior viabilidade dos grãos até a venda. O grau de deterioração destes produtos armazenados depende de diversos fatores bióticos (fungos, bactérias, insetos entre outros) e de fatores abióticos como temperatura e umidade (Faroni & Silva 2008), na qual ambos atuam para um maior ou menor grau de deterioração dos grãos. Dentre os fatores de deterioração bióticos, os insetos são os principais responsáveis por perdas massivas de grãos (Brooker et al. 1992), causando danos e perdas no pós-colheita, além de gerar grande impacto socioambiental pela sua resiliência as principais formas de controle. De acordo com Imenes & Ide (2002), as principais ordens que causam infestações em grãos armazenados são: Diptera, Hemiptera, Hymenoptera, Thysanoptera, Lepidoptera e Coleoptera. Pertencente à Cynaeus angustus (LeConte) é conhecido como grande-besouro-preto-da-farinha, uma praga associada com produtos armazenados em todo o Estados Unidos da América (EUA) e Canadá (White & Sinha 1987), mas originalmente, a

espécie habitava porções do sudoeste dos EUA, do Arizona para a Califórnia (Krall & Decker 1946, Mcintyre & Porter 2004, Oppert et al. 2006). De acordo com Oppert et al. (2006) as larvas podem consumir grandes quantidades de alimentos, mais até do que outros besouros, o que as aproximam do nível de destruição de pragas de lepidópteros. A maioria dos danos causados ao substrato das larvas ocorrem entre 46 a 55 dias pós-emergência, não efetuam diapausa e suas populações crescem continuamente em condições adequadas. Os adultos podem se dispersar por longas distâncias, podendo sobreviver mais de 100 dias, assim o sucesso de C. angustus como uma praga de grãos cosmopolita tem sido atribuído à sua sobrevivência e à variedade de alimentos que utiliza nas diversas condições ambientais (White & Sinha 1987; Oppert et al. 2006). Embora o milho seja seu alimento preferido, este inseto já foi constatado em vários grãos armazenados (e.g. trigo, sorgo, soja, cevada, aveia, resíduos de algodão, resíduos de colheitas, residências humanas, lojas de varejo) Dunkel et al. 1982; Fazolin 2007; Santos et al. 2008).

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Avaliação Proteica e Parâmetros Populacionais de Cynaeus …

Assim como outros insetos-praga C. angustus têm mostrado que os parâmetros de suas populações são diretamente afetados por diferentes fontes alimentares, segundo Silveira-Neto et al. (1976) a qualidade e o tipo de alimento influencia no ciclo biológico devido a sua composição (carboidratos, proteínas e vitaminas). O objetivo do presente estudo foi avaliar o desenvolvimento de populações de C. angustus em amendoim, uma vez que não há registro de sua ecologia alimentar nesse grão, para tanto as informações do desenvolvimento populacional foi feito a construção de uma tabela de vida estática para a representação matemática de sua dinâmica populacional e avaliando sua composição proteica.

Materiais e Métodos Este projeto encontra-se aprovado desde 2009 pelo Comitê de Ética em Pesquisa da Universidade Federal do Triângulo Mineiro, sendo registrado sob protocolo 1545, intitulado originalmente “O uso de insetos na alimentação humana”. Para determinação da espécie, os exemplares foram coletados e enviados para identificação e tombamento no Laboratório de Sistemática e Biologia de Coleoptera do Departamento de Biologia Animal da Universidade Federal de Viçosa, onde o curador da coleção Prof. Dr. Cristiano Lopes Andrade e sua equipe identificaram a espécie utilizada neste estudo. Os animais foram mantidos no laboratório de Ecologia “Nico Nieser” da Universidade Federal do Triângulo Mineiro em sistema fechado, dentro de potes de 250 mL de volume, com perfurações para aeração, sendo os dados de temperatura e umidade da série histórica referente ao período de 2013 quando a umidade relativa média foi de 33% (máxima de 46% e mínima de 18%) e temperatura média de 28 ºC (máxima 38,4 ºC e mínima de 16,7 ºC) e altitude: 869 m para a cidade de Uberaba em Minas Gerais (INMET 2013). A alimentação foi realizada com amendoim com casca vermelho “in natura” (Arachis hypogaea L.). As contagens foram efetuadas semanalmente e o material descartável, neste caso incluem exúvias, indivíduos mortos e ovos, serão acondicionados em frasco contendo álcool, em solução aquosa a 75%, para posteriores analises e estudos. Assim para a determinação da tabela de vida, uma população foi eutanasiada utilizando aprofundamento da anestesia por hipotermia, para avaliar a distribuição etária, viabilizando dessa forma a construção de uma tabela de vida estática. A distribuição dos indivíduos em classes etárias foi realizada com base na idade inferida a partir da morfometria, para tanto foram medidos todos os indivíduos utilizados no estudo para a representação etária da população, sendo mensurada a variável comprimento total, assim foi considerado o tempo (t) como os estágios em que se encontravam cada um dos indivíduos (Pelli et al. 2007).

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As probabilidades de sobrevivência sobre muitos intervalos de idade foram resumidas pela supervivência à idade x (Lx), sendo a probabilidade de um indivíduo recém-nascido permanecer vivo até a idade x. Uma medida adicional incluída na tabela de vida é a expectativa de vida (Ex) de um indivíduo de idade x sendo obtida através do somatório das sobrevivências médias dentro do intervalo, em função do número de indivíduos vivos no intervalo (Ricklefs 2010). Destaca-se que nem o somatório das sobrevivências, nem as sobrevivências médias possuem significado biológico, as duas funções são utilizadas como artifícios matemáticos para o cálculo da expectativa de vida (Pelli et al. 2007).

Peixoto et al.

Já para a análise de proteínas exemplares de C. angustus foram macerados e utilizados para a extração de proteínas de diversas fases do desenvolvimento deste besouro (Larva, Pupa e Adulto) utilizando 0,5 g de inseto em 1 mL de água Milli-Q. As amostras obtidas foram homogeneizadas e centrifugadas a 10.000 rpm por cinco minutos, do sobrenadante obtido foi realizado a dosagem de proteínas através do método microbiureto, as amostras foram quantificadas em espectrofotômetro (λ: 310 nm) e os resultados foram expressos em mg/mL (Itzhaki & Gill 1964). A eletroforese foi realizada conforme o método descrito por Laemmli (1970), utilizando gel de poliacrilamida na presença de SDS (dodecil sulfato de sódio) (SDS-PAGE), como agente desnaturante. As amostras de proteínas das diversas fases do desenvolvimento foram dissolvidas no tampão (Tris-HCl 0,06 M pH 6,8; SDS 2%; β-mercaptoetanol 5%; azul de bromofenol 0,005% e glicerol 10%), aquecidas por 2 minutos a 100 oC, e submetidas à eletroforese a uma tensão constante de 200 V. Para a revelação do gel da eletroforese (PAGE-SDS) foi utilizado o corante Coomassie Brilliant Blue.

Resultados e Discussão Em virtude da facilidade de introdução de espécies associadas aos grãos em diferentes países, que ocorre principalmente pelo comércio internacional (Oliveira et al. 2001), C. angustus foi registrado em vários países europeus, norte americanos e sul americanos. Exemplo a ser citado de introdução acidental, é o caso reportado por Damborsky et al. (2000) com a ocorrência de Tenebrio molitor L. (Coleoptera: Tenebrionidae) na Argentina, que apesar de ser um coleóptero de grande abrangência teve sua distribuição aumentada por ter sido introduzido de forma acidental. Da mesma forma, acredita-se que C. angustus foi introduzido há décadas, e sua distribuição já alcançou diversos estados brasileiros. Várias são as ocorrências de espécies introduzidas em distintas regiões, porém, seu sucesso na colonização desses ambientes depende de seus atributos intrínsecos que incluem principalmente sua habilidade competitiva, parâmetros populacionais e necessidades nutricionais. Os atributos que garantem o sucesso às espécies invasoras normalmente são os mesmos que são observados em espécies tidas como pragas, esses organismos, tidos geralmente como pragas, apresentam características peculiares, como aspectos comportamentais, plasticidade de ajustamento e elevado potencial biótico (Pelli et al. 2007). Foi observado neste estudo o acréscimo de mais um item há sua ecologia alimentar, não havendo registros de seus hábitos alimentares em amendoim (A. hypogaea) “in natura”. Acreditase que suas populações se desenvolvam melhor com uma dieta baseada em milho (Zea mays L.), onde White & Sinha (1987) em seu estudo, alimentaram C. angustus com milho que apresenta 11,8 % teor de água 351 cal 1467 kJ e 7,2 g de proteínas obteve nove instares para o desenvolvimento de pupas. Já o amendoim que apresenta 6,4% de umidade, 544 cal 2276 kJ e 27,2 g de proteínas (NEPA 2011) obtiveram 12 instares até a formação das pupas. A ecologia alimentar de C. angustus representa um fator adaptativo eficiente, onde há registros de uma ampla variedade de fontes nutricionais, isto influencia diretamente à sua sobrevivência e sua resiliência há diversas condições ambientais, sendo essa a principal razão para seu sucesso como praga de grãos cosmopolita (White & Sinha 1987; Oppert et al. 2006). A partir da frequência de distribuição do comprimento total (mm) para uma população de C. angustus em condições de laboratório foi evidenciado 12 classes de tamanho distintas como mostrado na Tabela 1. e-ISSN 1983-0572


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EntomoBrasilis 9 (2)

Tabela 1. Distribuição das classes etárias for Cynaeus angustus (LeConte) (Coleoptera: Tenebrionidae) em condições de biotério e fotoperíodo natural. Estagio Larva (L)

Pupa Adulto

Estagio Especifico

Tamanho Total (mm)

L. 1

1,5 ~ 2,0

L. 2

2,0 ~ 2,6

L. 3

2,6 ~ 3,1

L. 4

3,1 ~ 3,7

L. 5

3,7 ~ 4,2

L. 6

4,2 ~ 4,8

L. 7

4,8 ~ 5,3

L. 8

5,3 ~ 5,8

L. 9

5,8 ~ 6,4

L. 10

6,4 ~ 6,9

L. 11

6,9 ~ 7,5

L. 12

7,5 ~8,0

Pupa

4,5

Adulto

4 ≤ 4,3

A distribuição etária conhecida ou estimada é a etapa fundamental para a abordagem populacional da tabela de vida (Ricklefs 2010), sendo uma ferramenta básica para retratar a estatística de mortalidade em diversos tempos (Mx), bem como a probabilidade de sobrevivência (Sx) entre as idades x e x+1.

laboratório utilizadas no presente estudo e a alimentação tiveram influência no desenvolvimento de C. angustus. Foi observada uma pequena quantidade de larvas no instar de um a seis e uma maior quantidade nos instares sete e oito. Os estágios que se seguem L. nove a 12 que precedem o estágio de pupa também apresentam significativa quantidade de larvas. O período de pupa até os adultos teve duração de 9 ± 1 dia. Conforme observado na tabela de vida estática (Tabela 2) a abordagem deste trabalho ponderou a morfometria para a identificação do estágio de vida e não o tempo específico. Uma abordagem convencional leva em conta o tempo dividido igualmente (e.g. semanas, quinzenalmente, mensalmente), a sua escolha depende do modelo a ser estudado. A tabela de vida estática apresenta matematicamente o comportamento da população, sendo possível a observação de diversos parâmetros em condições experimentais durante os 105 dias de acompanhamento e contagens. A idade está representada em número de dias com intervalo de x a x+1 e o tempo foi tabulado em intervalos de sete dias. Com os dados obtidos de mortalidade é possível a observação do perfil da curva de sobrevivência desta população (Figura 2), elaborado a partir dos dados de lx onde apresenta a população apresentou baixa mortalidade nos estágios iniciais de vida, tendendo a ser do tipo 3 (Pelli et al. 2007).

Observam-se estas classes como sendo instares de desenvolvimento da espécie nas condições de trabalho. Entre os instares nove e 10, observou-se um pico de frequência, porém, como o pico foi relativamente pequeno, e com distância também reduzida, o mesmo não foi considerado (Figura 1).

Figura 2. Curva de sobrevivência para uma população de C. angustus em condições de laboratório.

White & Sinha (1987) identificaram nove instares para C. angustus com duração menor para os oito primeiros instares e o ultimo instar com duração maior com aproximadamente 46 dias nas condições ambientais constantes de 30 ºC de temperatura, 80% de umidade relativa e alimentação a base de milho. Neste trabalho foram identificados 12 instares em condições naturais sem controle de temperatura e umidade e a alimentação a base de amendoim. Estes dados sugerem que a oscilação de temperatura e a sazonalidade do ambiente, que se insere as instalações do e-ISSN 1983-0572

Levando em consideração o momento atual de mudanças paradigmáticas em relação ao desenvolvimento sustentável da agricultura, a segurança alimentar e a atual conjuntura socioambiental, pode-se dizer que há a necessidade de relatar a presença dessa espécie à autoridades sanitárias, pois este organismo não se encontra nas listagens de pragas quarentenárias do Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (Brasil 2016), e já é considerada uma praga em diversos outros países. Pois seu desenvolvimento ocorre continuamente (Krall & Decker 1946; Mcintyre & Potter 2004; Oppert et al. 2006), fato que pode ser observado através da curva de sobrevivência e tabela de vida. Uma vez introduzido e na possibilidade de não existir controle eficaz para este inseto, verificou-se possibilidades para o uso

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Figura 1. Distribuição do comprimento total (mm) para uma população de C. angustus em condições de laboratório, evidenciando classes de diferentes tamanhos.

Este é um comportamento matemático típico de populações humanas de países desenvolvidos, onde os principais eventos de mortalidade ocorrem no final da vida. Assim nossos dados corroboram as observações de White & Sinha (1987) e Oppert et al. (2006) sobre a elevada expectativa de vida apresentada por este tenebrionídeo.


Avaliação Proteica e Parâmetros Populacionais de Cynaeus …

Peixoto et al.

Tabela 2. Tabela de vida estática para C. angustus (Coleoptera: Tenebrionidae) em condições de laboratório e sem controle de temperatura e fotoperíodo natural.

t

nx

lx

Mx

Sx

ex

0

890

1,00

0,01

0,99

10,2

1

880

0,99

0,02

0,98

9,2

2

863

0,97

0,03

0,97

8,2

3

840

0,94

0,04

0,96

7,2

4

810

0,91

0,05

0,95

6,3

5

773

0,87

0,04

0,96

5,4

6

741

0,83

0,08

0,92

4,6

7

679

0,76

0,11

0,89

3,8

8

604

0,68

0,07

0,93

3,0

9

564

0,63

0,09

0,91

2,4

10

515

0,58

0,09

0,91

1,8

11

469

0,53

0,02

0,98

1,2

12

458

0,51

0,14

0,86

0,7

13

395

0,44

1,00

0,00

0,2

(t) Tempo especificio em semanas; (nx) número de individuos; (Mx) Proporção de individuos de idade x que morrem em x+1 intervalo; (Sx) proporção de sobrevivência de individuos de idade x até x+1; (Lx) supervivência de individuos à idade x; (Ex) expectativa de vida de individuos de idade x até x+1.

sustentável destes organismos como fonte proteica. Para isso, o conhecimento da dinâmica populacional do C. angustus pode contribuir para estabelecer formas adequadas de manejo desta espécie, bem como uma possível utilização deste organismo como recurso alimentar, como outros integrantes da família Tenebrionidae. Para tanto o conhecimento da constituição proteica é necessária, assim seguiu-se a quantificação proteica que indicou um aumento nos valores ao longo das fases de desenvolvimento de C. angustus, onde a fase larval apresentou 38,2 mg/mL, a fase de pupa obteve 47,5 mg/mL e a fase adulta com 60 mg/mL.

Na faixa de 97 kDa, observa-se uma banda de proteína presente tanto na fase larval quanto na fase adulta, nesta banda observa-se uma maior concentração na fase adulta em relação a fase larval. Para Yi et al. (2013) proteínas nesta faixa de massa molecular podem estar associadas ao processo de esclerotização, onde podem ser evidenciados pela cor escura e opaca dos adultos que possuem grossas placas de quitina (n-acetil-glucosamina, um polímero de alto peso molecular) no exoesqueleto.

Quando analisado o percentual proteico das diversas fases de desenvolvimento de C. angustus, observou-se que estas possuem quantidade de proteína semelhante a de outras fontes alimentares. Por exemplo, 1 g de carne do peixe Acanthocybium solandri (Cuvier) possui um valor considerável de proteína, aproximadamente 20% (Nunes et al. 1976), entretanto a carne desse peixe é de alto custo, além de sua exploração causar grandes impactos ambientais entre outros problemas relacionados a atividade pesqueira. Os dados levantados por Oppert et al. (2006) indicam que as larvas de C. angustus têm um complexo sistema de digestão de proteínas, quando analisada as proteinases intestinais. Ainda segundo os autores, uma vez que quando há mudanças em sua dieta, há exigências de diferentes enzimas para digestão desses alimentos, resultando em uma possível adaptação à alimentação, onde sua ecologia alimentar apresenta uma grande diversidade.

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A análise eletroforética das fases de desenvolvimento do C. angustus (larva e adultos) indicou diferenças quantitativas e qualitativas em diversas faixas de proteínas (Figura 3). Essas diferenças são evidenciadas nas proteínas de massa molecular entre 29 e 66 kilodalton (kDa), estas bandas de proteína possivelmente estão associadas as enzimas presentes nas diferentes fases do desenvolvimento. Na faixa de proteína abaixo de 29 kDa não observa-se grandes diferenças, sendo que estas podem estar relacionadas a hemolinfa (12 kDa) e proteínas anti-congelamento (8,5 a 13 kDa) (Yi et al. 2013).

Figura 3. Perfil eletroforético das proteínas de larvas e adultos de C. angustus.

Observa-se que as proteínas com massa moleculares acima de 116 kDa estão ausentes na fase adulta, quando comparadas com a fase larval. Proteínas que estão nessa faixa de massa molecular, podem estar associadas à musculatura e a proteínas fibrosas que, por exemplo, possuem alta complexidade para que seja possível manter a rigidez das estruturas musculares de C. angustus. Quando comparados os resultados obtidos com os de Lee et al. (2000) é possível identificar que as amostras de proteínas acima da faixa molecular de 160 kDa podem ser proteínas relacionadas a vitelogenia (Yi et al. 2013). Como o padrão utilizado têm e-ISSN 1983-0572


alcance de até 205 kDa e foi perceptível a ocorrência de proteínas de faixas de massa molecular acima deste valor de referencia, acreditamos que possam alcançar até 700 kDa, uma vez que as proteinas maiores que 500 kDa são pouco estudadas pela sua elevada massa. Resultados de Lakey et al. (1990) indicam que o peso molecular das proteínas dos músculo isomorfo da perna possuem aproximadamente 500 kDa e os músculos isomorfos do voo com 700 kDa isoladas de Drosophila sp. (Diptera: Drosophilidae) e Lethocerus sp. (Hemiptera: Belostomatidae). A eficácia na criação e manutenção de populações de C. angustus com o uso de amendoim “in natura” é viável, logo, este substrato alimentar pode ser utilizado como recurso alimentar, havendo assim o incremento de itens em sua ecologia alimentar, uma vez que até então não era conhecido seus hábitos neste substrato. As proteínas totais extraídas e quantificadas pelo método de microbiureto indicam aumento nos valores de proteínas totais ao longo das fases de desenvolvimento de C. angustus, onde as larvas possuem 38,22 mg/mL, as pupas 47,53 mg/mL e adultos com 60,00 mg/mL. A partir da extração foi possível a visualização do perfil eletroforético de C. angustus indicando aumento significativo de quantidade e variedade de proteínas do adulto e das larvas. Estes valores fornecem subsídios para o uso de C. angustus como fonte nutricional, já citada para outros organismos da família Tenebrionidae. O conhecimento sobre esta espécie pode subsidiar seu uso como recurso alimentar, já que a família Tenebrionidae é amplamente utilizada como alimento para peixes, aves, mamíferos e diversos outros organismos exigentes quanto à alimentação de origem animal, viva, palatável e de elevado valor nutricional.

Agradecimentos Agradecemos ao Prof. Dr. Cristiano Lopes Andrade e Sergio Zucateli Aloquio Junior da Universidade Federal de Viçosa – UFV pela ajuda com a identificação do material usado no presente estudo. Também ao apoio financeiro providenciado pela Universidade Federal do Triangulo Mineiro – UFTM, ao Laboratório do Centro de Formação Profissional - CEFORES e a Fundação de Amparo a Pesquisa de Minas Gerais - FAPEMIG.

Referências Brasil, 2016. Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento. Requisitos Fitossanitários – Quarentena. Lista de Pragas Quarentenárias Presentes. Disponivel em: <http://www.agricultura.gov.br/vegetal/importacao/ requisitos-fitossanitarios/quarentena/lista-de-pragas>. [Acesso em: 12.iv.2016]. Brooker, D. B., Bakker-Arkema, F.W.; Hall, C.W., 1992. Drying and storage of grains and oilseeds. New York: Van Nostrand Reinhold. 450 p. Damborsky, M.P., T.B.M.E. Sandrigo-Ybran & E. Oscherov, 2000. Ciclo de Vida de Tenebrio molitor (Coleoptera, Tenebrionidae) en Condiciones Experimentales. Acessível em: <http://www.unne.edu.ar/unnevieja/Web/cyt/cyt/ biologia/b-011.pdf>. Dunkel, F.V., A.V. Barak & P.K. Harein, 1982. Geographical Distribution of Cynaeus angustus (LeConte) (Coleoptera: Tenebrionidae) and its Association with Stored Products Source. Journal of Biogeography, 9: 345-352. DOI: http://dx.doi.org/10.2307/2844721. Faroni. L.R.A. & J.S. SILVA 2008. Manejo de pragas no ecossistema de grãos armazenados, p. 371-406. In: Silva, J.S. (Org.). Secagem e Armazenagem de Produtos Agrícolas. 2ª ed. Viçosa: Editora Aprenda Fácil, 560 p. Fazolin, M., J.L.V. Estrela, V. Catani, M.R. Alécio & M.S. Lima, 2007. Propriedade inseticida dos óleos essenciais de Piper hispidinervum C. DC.; Piper aduncum L. e Tanaecium nocturnum (Barb. Rodr.) Bur. & K. Shum sobre Tenebrio e-ISSN 1983-0572

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molitor L., 1758. Ciência e Agrotecnologia, 31: 113-120. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s1413-70542007000100017. Imenes, S.D.L. & S. Ide, 2002. Principais grupos de insetos pragas em plantas de interesse econômico. O Biológico, 64: 235-238. INMET - Instituto Nacional de Meteorologia, 2013. Estações Automáticas: Gráficos. Eixo Monumental Sul Via S1 – Sudoeste. Brasil, Brasília-DF. Itzhaki, R.F. & D.M. Gill, 1964. A micro-biuret method for estimating proteins. Analytical Biochemistry. 121: 401-410. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/0003-2697(64)90200-3. Krall, J.L. & G.C. Decker, 1946. The biology of Cynaeus angustus a new stored grain pest. Iowa State College Journal of Science, 20: 385-402. Laemmli, U.K., 1970. Cleavage of Structural Proteins during the Assembly of the Head of Bacteriophage T4. Nature. 227: 680685. DOI: http://dx.doi.org/10.1038/227680a0. Lakey, A., C. Ferguson, S. Labeit, M. Reedy, A. Larkins, G. Butcher & B. Bullard, 1990. Identification and localization of high molecular weight proteins in insect flight and leg muscle. European Molecular Biology Organization Journal, 9: 3459-3467. Lee, K.M., K.Y. Lee, H.W. Choi, M.Y. Cho, T.H.Kwon, S.-i. Kawabata & B.L. Lee, 2000. Activated phenoloxidase from Tenebrio molitor larvae enhances the synthesis of melanin by using a vitellogenin-like protein in the presence of dopamine. European Journal of Biochemistry, 267. 3695-3703. DOI: http://dx.doi.org/10.1046/j.1432-1327.2000.01402.x. Mcintyre, N.E. & P. Porter, 2004. Field Trial of Diatomaceous Earth in Cotton Gin Trash against the Larger Black Flour Beetle, Cynaeus angustus (Coleoptera: Tenebrionidae). Journal of Economic Entomology. 97: 588-592. DOI: http://dx.doi.org/10.1603/0022-0493-97.2.588. NEPA (Núcleo de Estudos e Pesquisas em Alimentação), 2011. (TACO) Tabela Brasileira de Composição de Alimentos. NEPA– UNICAMP.- 4ª ed. rev. e ampl. Campinas: NEPAUNICAMP, 161 p. Nunes, M.L., F.J. Beserra, G.H.F. Vieira, C.A.S. Rocha & J.W.M. Nóbrega, 1976. Composição Química de Alguns Peixes Marinhos do Nordeste Brasileiro. Arquivos de Ciências do Mar, 16: 23-26. Oliveira, M.R.V., L.E. Neville & A.C.C. Valois, 2001. Importância ecológica e econômica e estratégias de manejo de espécies invasoras exóticas. Brasília: Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia. 6 p. (Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia. Circular Técnica, nº 8). Oppert, B., P. Walters & M. Zuercher, 2006. Digestive proteinases of the larger black flour beetle, Cynaeus angustus (Coleoptera: Tenebrionidae). Bulletin of Entomological Research. 96, 167172. DOI: http://dx.doi.org/10.1079/BER2005413. Pelli, A., M. A. Silva, F. R. Sarmento, E. Martins, S. A. Mata, M. A. Domingues & L. E. Ramirez. 2007. Parâmetros populacionais para Triatoma sordida Stal, 1859, o vetor mais frequente da doença de Chagas no Triângulo Mineiro (Heteroptera, Triatominae). Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical. 40: 1-4. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s003786822007000100005. Ricklefs, R.E., 2010. A Economia da Natureza. 6ª ed. Rio de Janeiro: Guanabara. Koogan, 536 p. Santos, H.O., J.C.M. Poderoso, R. Silva-Mann, T.M. Andrade, P.C. Dantas, G.T. Ribeiro & M.L.M. Carvalho, 2008. Potencial de repelência do extrato de mamona (Ricinus comunis L.) A Tenebrio molitor e Acanthoscelides obtectus. 3º Congresso Brasileiro de Mamona. 4 p. Acessível em: <http://www. cnpa.embrapa.br/produtos/mamona/publicacoes/cbm3/ trabalhos/FITOSSANIDADE/F%2006.pdf>. Silveira-Neto, S., O. Nakano, D. Barbin & N.A.V. Nova, 1976. Manual de Ecologia de Insetos, Brasil. São Paulo. Ed. Agronômica Ceres, 419 p. White, N. & R. Sinha, 1987. Bioenergetics of Cynaeus angustus (Coleoptera: Tenebrionidae) feeding on stored corn. Annals

112

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of the Entomological Society of America, 80: 184-190. DOI: http://dx.doi.org/10.1093/aesa/80.2.184. Yi, L., C.M.M. Lakemond, L.M.C. Sagis, V. Eisner-Schadler, A. Van-Huis & A.J.S. Van-Boekel, 2013. Extraction and characterization of protein fractions from five insect species. Food Chemistry. 141 3341-3348. http://dx.doi.org/10.1016/j. foodchem.2013.05.115.

EntomoBrasilis 9 (2)

Recebido em: 16.x.2015 Aceito em: 13.iv.2016 **********

Como citar este artigo:

113

Peixoto, P.G., R.V. Oliveira, V.S. Miranda, T.P. Paulino, R.M. de Andrade & A. Pelli, 2016. Avaliação Proteica e Parâmetros Populacionais de Cynaeus angustus (LeConte) (Coleoptera: Tenebrionidae). EntomoBrasilis, 9 (2): 108-113. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.561

e-ISSN 1983-0572


doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.568 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Abundância e Diversidade de Staphylinidae (Coleoptera) em Fragmento e Reflorestamento no Norte do Paraná

Entomologia Geral/ General Entomology

Kelly Cristina Comar¹, Thais dos Santos Vicente², Thaciana Lopes Coppo³, José Lopes¹ & João Antonio Cyrino Zequi¹ 1. Universidade Estadual de Londrina, e-mail: istinacomar@hotmail.com, jea@uel.br, joaozequi@gmail.com (Autor para correspondência). 2. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, e-mail: tsv.thais@gmail.com. 3. Secretaria de Estado de Educação, Paraná, e-mail: taci_lc@yahoo.com.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (2): 114-119 (2016)

Resumo. Besouros Staphylinidae são importantes insetos da fauna edáfica por auxiliarem na facilitação da reciclagem de matéria orgânica animal ou vegetal e contribuir na fertilização do solo. Com a diminuição da vegetação nativa, algumas espécies de estafilinídeos têm dispersado e colonizado áreas antrópicas. Objetivou-se comparar abundância e diversidade de Staphylinidae em área de fragmento florestal e reflorestamento de mata ciliar. As coletas foram realizadas de março de 2007 a março de 2008 no município de Rancho Alegre – Paraná. Utilizaram-se armadilhas do tipo pitfall, sem atrativo e iscadas com banana madura, carne bovina moída e fezes suína. Foram coletados 743 espécimes de Staphylinidae, sendo 18,44% dos indivíduos provenientes do fragmento florestal e 81,56% do reflorestamento. O gênero Coproporus foi o mais abundante, com 46,43% do total coletado. A morfoespécie mais representativa na área de reflorestamento foi Coproporus sp.1 (39,77%) e no fragmento florestal Aleocharinae sp.1 com 27,0%. Bryoporus sp.1 e Pselaphinae sp.1 foram capturados unicamente no fragmento. Homaeotarsus sp.1, Staphylininae sp.1 e Xenopygus sp.1 foram encontrados somente na área de recuperação, apresentando-se como espécies singleton. A maior atratividade foi em armadilhas iscadas com banana. A semelhança entre as áreas em relação à diversidade (fragmento H’= 0,7673 e reflorestamento H’ = 0,6720) e alta similaridade (S=0,7826) entre estes dois habitats, indica que os estafilinídeos podem ser oportunistas e, portanto, possíveis bioindicadores de áreas degradadas. Palavras-Chave: Besouro; Bioindicadores; Biodiversidade; Entomofauna de solo; Pitfall.

Abundance and Diversity of Staphylinidae (Coleoptera) in Fragment and Reforestation in Northern Paraná Abstract. Staphylinidae beetles are important insects of the soil fauna to assist in facilitating the recycling of organic animal or vegetable matter and contribute to soil fertilization. The decline of native vegetation, made species of staphylinid and scattered colonized anthropogenic areas. The objective was to compare abundance and diversity of Staphylinidae in a forest fragment area and riparian reforestation. Samples were collected from March 2007 to March 2008 in the city of Rancho Alegre - Paraná. They were pitfall traps of the type, unattractive and baited with ripe bananas, ground beef and swine feces. Were collected 743 specimens of Staphylinidae, being 18.44% of the individuals from the forest fragment and 81.56% of reforestation. The Coproporus gender was the most abundant, with 46.43% of the total collected. The most representative morphospecies in the reforestation area was Coproporus sp.1 (39.77%) and forest fragment Aleocharinae sp.1 with 27.0%. Bryoporus sp.1 and Pselaphinae sp.1 were captured only in the fragment. Homaeotarsus sp.1, Staphylininae sp.1 and Xenopygus sp.1 were found only in the recovery area, presenting itself as singleton species. The biggest attraction was in traps baited with banana. The similarity between areas in relation to diversity (fragment H’= 0.7673 and reforestation H’ = 0.6720) and high similarity (S = 0.7826) between these two habitats, indicates that staphylinid can be opportunistic and, therefore, possible bio-indicators of degraded areas. Keywords: Bioindicators; Beetle; Biodiversity; Entomofauna soil; Pitfall.

_____________________________________ padrão de ocupação urbana sem planejamento e a crescente colonização de habitats silvestres para fins econômicos estão promovendo a conversão das florestas tropicais em nichos alterados, e remanescentes florestais nativos estão sendo isolados, com sérias consequências para a biodiversidade. Pequenos fragmentos florestais, localizados em áreas degradadas, podem ter valor considerável para a conservação de espécies e ser fonte de propágulos para reflorestamento (Gascon et al. 2001). No norte do Paraná as atividades ligadas à agricultura e pecuária são muito difundidas em função dos solos férteis e da topografia suave. Nesta região restam dois a 4% do ecossistema original, que estão representados por pequenos remanescentes, formando ilhas de matas circundadas por áreas de intensa exploração agrícola (Torezan 2002). Recentemente estudos ambientais têm utilizado organismos para avaliar mudanças no ambiente, apoiando-se primariamente nos

vertebrados e nas plantas superiores como grupos indicadores de perturbações do habitat (Lewinsohn et al. 2005). Segundo Wink et al. (2005), os bioindicadores devem ser sensíveis às mudanças do ambiente, ter sua taxonomia, ciclo de vida e biologia conhecidos, além de possuir características de ocorrência em condições ambientais diferentes ou serem restritos a certas áreas, para que possam ser utilizados no monitoramento destas alterações. Os insetos são altamente influenciados pela heterogeneidade do habitat, e diferentemente dos organismos de ciclo de vida mais longo, como mamíferos e plantas superiores apresentam respostas demográficas e dispersivas mais rápidas, sendo grupos simples de serem estudados e amostrados (Longcore 2003; Lewinsohn et al. 2005). Nesse contexto, Staphylinidae pode servir de instrumento para análise de perturbações ambientais, pois é fato que a ocorrência e distribuição destes besouros, e de outros artrópodes associados

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Comar et al.

Abundância e Diversidade de Staphylinidae (Coleoptera) em …

ao solo nos agroecossistemas, estão relacionadas a fatores ambientais, alimento e espaço (Martins 2009). Assim este trabalho teve como objetivos comparar a diversidade e abundância de estafilinideos em áreas de reflorestamento e fragmento florestal adjacente e inferir sobre a dinâmica deste grupo nos dois diferentes habitats.

MATERIAL E MÉTODOS O estudo foi realizado na fazenda Congonhas, município de Rancho Alegre, norte do Paraná (Figura 1). Esta região apresenta altitude de 336 a 340 m, clima tipo Cfa (clima temperado úmido com verão quente de acordo com a classificação climática de Köppen – Geiger com invernos secos e geadas pouco frequentes, o índice pluviométrico médio é de 1400 a 1600 mm/ano). A região é conhecida como Baixo Tibagi e a vegetação originalmente dominante era a Floresta Estacional Semidecidual (Gallo et al. 2008). O fragmento florestal, área testemunha neste experimento, é formado por vegetação estacional semidecidual submontana, com 107,8 ha. Parte desta área foi submetida à extração seletiva de madeira no passado. O reflorestamento de mata ciliar estudado (11,8 ha) foi implantado em 2002, com espécies nativas da floresta estacional e predomínio de Guazuma ulmifolia Lam (mutambo), Schinus terebinthifolius Raddi (aroeirinha), Heliocarpus popayanensis Kunth (jangadeiro), Cecropia pachystachya Trécul (embaúba branca ou embaúba do brejo), Trema micrantha (L.) Blume (crindiúva), e mais de cerca de 20 espécies. O solo tem predomínio de latossolo roxo eutrófico (nitossolo eutrófico) (Gallo et al. 2008). As coletas foram realizadas quinzenalmente entre março de 2007 a março de 2008 (n = 24). Para a amostragem utilizou-se armadilhas de solo do tipo pitfall (15 x 10 cm de diâmetro, 800 mL de volume total) seguindo o modelo conforme Lopes et al. (1994).

Cada armadilha foi enterrada de forma que sua borda superior alinhasse ao nível do solo, onde foi instalado um suporte de madeira (25 x 2 cm), contendo um orifício central, no qual se acoplou a abertura da armadilha, como proteção contra queda de terra no seu interior. Para evitar ataques de mamíferos e outros vertebrados nas iscas das armadilhas foi instalada uma estrutura de ferro, em forma de uma mesa (90/90 cm) sobre a pitfall, contendo na sua superfície superior tela de nylon e pés com 25 cm de altura para fixação no solo, respeitando-se 5 cm entre solo e a estrutura, permitindo assim livre passagem dos insetos. Nos recipientes plásticos de cada armadilha utilizou-se 150 mL de solução formol a 4% com cinco gotas de detergente. As substâncias em conjunto tinham função mortífera e fixadora, quebrando também a tensão superficial da água, facilitando submersão e sacrifício científico dos insetos. A cada quinze dias ocorriam às trocas das iscas, sendo todo o conteúdo das armadilhas coado em peneira com malha de 200 µm e transferido em potes de 300 mL contendo álcool 70% para o laboratório. Os estafilinídeos foram triados e separados em morfoespécies. Após a identificação inicial, os morfótipos foram enviados para o especialista em taxonomia deste grupo, Dr. Edílson Caron, para a identificação específica. Utilizou-se o programa estatístico PAST (Palaeontological Statistics 2.15) para o cálculo da frequência absoluta da espécie e sua ocorrência. Para a diversidade de espécies e seu habitat utilizou-se o índice de Shannon-Wiener (H’), calculado através do programa Biostat. O índice de Shannon-Wiener foi complementado pelo índice de Equidistribuição. O teste t-Student foi aplicado sobre os índices de diversidade obtidos para verificar a significância dos dados e comparar a diferença entre a diversidade encontrada em cada ambiente. O quociente de similaridade de Sørensen foi utilizado para verificar a similaridade entre duas comunidades ou habitat no que se refere à composição específica (espécies) em uma esfera local. O índice de Dominância de Berger-Parker foi utilizado para verificar a ocorrência ou não de dominância de uma espécie dentro da

115

Nos dois pontos amostrais, fragmento florestal e área de reflorestamento, foram instaladas sete armadilhas, com as seguintes iscas: duas contendo fezes de porco, carne bovina moída e banana madura, e uma sem atrativo, o controle, totalizando 168 amostras para cada ponto amostral. As armadilhas

foram dispostas no sentido borda - interior em uma linha reta, equidistantes a 10 m uma da outra e entre os dois pontos amostrais havia uma distância de aproximadamente 500 m..

Figura 1. Localização das áreas de estudo, Fazenda Congonhas, município de Rancho Alegre, norte do estado do Paraná.

e-ISSN 1983-0572


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comunidade. A preferência alimentar pelo atrativo foi verificada pelo teste de Kruskal-Wallis. Para verificar onde residem às diferenças estatísticas entre os atrativos alimentares foi utilizado o teste U de Mann-Whitney que compara dois grupos independentes cuja variável deve ser de mensuração ordinal (Barros & Reis 2003).

RESULTADOS Foram coletados 743 espécimes, agrupadas em 14 morfoespécies. Na área de reflorestamento coletou-se 81,56 % dos indivíduos e no fragmento florestal 18,44%. A morfoespécie mais representativa na área de reflorestamento foi Coproporus sp.1 (39,77%) e no fragmento florestal Aleocharinae sp.1 com 27,00% (Tabela 1). Bryoporus sp.1 e Pselaphinae sp.1 foram capturadas unicamente no fragmento florestal, enquanto Homaeotarsus sp.1, Staphylininae sp.1 e Xenopygus sp.1 foram exclusivas da área de reflorestamento (Tabela 1), entretanto estas espécies exclusivas foram (singleton - espécies raras). Aleochara sp.1, Aleocharinae sp.1, Belonuchus sp.1 e Coproporus sp.1 mostraram-se mais abundantes na área de reflorestamento, podendo representar maior especificidade por este habitat. Dos 743 indivíduos coletados, 61,10% foram obtidos em armadilhas de banana, seguido das armadilhas de carne (29,48%),

fezes (29,48%) e do controle (0,81%). (Figura 2). Utilizando-se do teste de Mann-Whitney o atrativo banana, entretanto não se diferencia de fezes (p = 0,5637) e da carne (p = 0,08). Os atrativos fezes e carne também não se diferenciam (p = 0,7728), mas todas as iscas diferenciam-se do controle empregado. Na área de fragmento florestal, Aleocharinae sp.1 foi mais abundante nas armadilhas iscadas com banana (n = 23) e Coproporus sp.2 mais abundante nas armadilhas com fezes, (n = 21) (Tabela 2). Na área de reflorestamento Coproporus sp.1 foi a mais abundante nas armadilhas com banana (n=219), Aleochara sp.1 nas armadilhas contendo carne (n = 89) e o gênero Coproporus nas armadilhas contendo fezes (n = 6). O índice de similaridade de Sørensen teve um valor de 78,26% entre as comunidades dos dois sítios amostrais, sendo um valor alto, indicando que há uma interação entre o reflorestamento e o fragmento florestal. A análise dos índices faunísticos mostra maior número de indivíduos no reflorestamento (Tabela 1). Relacionandose número de espécies com abundância, verifica-se valores semelhantes para reflorestamento (H’ = 0,6720) e fragmento H’ = 0,7673), não sendo significativos pelo teste t-Student (p = 0,04).

Tabela 1. Staphylinidae capturados com pitfall em fragmento florestal e reflorestamento de mata ciliar em Rancho Alegre – PR, entre março de 2007 a março de 2008. Morfoespécies

Fragmento (Frequência absoluta)

%

Reflorestamento (Frequência absoluta

%

Total

%

Aleochara sp.1

2

1,46

92

15,18

94

12,65

Aleocharinae sp.1

37

27,00

175

28,88

212

28,53

Aleocharinae sp.2

3

2,19

3

0,50

6

0,81

Aleocharinae sp.3

12

8,76

14

2,31

26

3,50

Belonuchus sp.1

1

0,73

37

6,11

38

5,12

Belonuchus sp.2

5

3,65

5

0,83

10

1,36

Bryoporus sp.1

2

1,46

0

0,00

2

0,27

Coproporus sp.1

34

24,82

241

39,77

275

37,01

Coproporus sp.2

36

26,28

34

5,61

70

9,42

Echiaster sp.1

4

2,92

1

0,16

5

0,67

Homaeotarsus sp.1

0

0,00

1

0,16

1

0,13

Pselaphinae sp.1

1

0,73

0

0,00

1

0,13

Staphylininae sp.1

0

0,00

1

0,16

1

0,13

Xenopygus sp.1

0

0,00

2

0,33

2

0,27

137

100

606

100

743

100

Total de espécimes Total de morfoespécies

11

12

H’

0,7673

0,6720

E

0,2907

0,2546

D

0,2701

0,3977

14

S = 0,7826

Ganho & Marinoni (2005) constataram maior riqueza de estafilinídeos em áreas de estágio inicial de sucessão vegetal. Por outro lado, Hopp et al. (2010) registraram crescente aumento no número de Staphylinidae capturados de acordo com o estágio sucessional vegetal. Fagundes et al. (2011) consideram que besouros epígeos mostram alterações na paisagem e respondem aos impactos ambientais através de sua estreita relação com os processos que ocorrem em solos e sua suscetibilidade a interferências nos ecossistemas. Os resultados obtidos quanto à preferência alimentar difere da maioria dos resultados encontrados na literatura. Segundo Borror & DeLong (1969) e e-ISSN 1983-0572

Casari & Ide et al. (2012) estafilinídeos ocorrem, em geral, em substâncias animais ou vegetais em decomposição, principalmente esterco e carniça, sendo a maioria deles predadores de outros insetos que vivem nesse material. Mise et al. (2007) coletaram Staphylininae com maior abundância, seguida por Aleocharinae, em carcaça de suíno, demonstrando assim preferência alimentar desses insetos por carcaças ou carne em decomposição. Com o índice de equidistribuição (Tabela 1) observa-se que a distribuição das espécies encontra-se pouco uniforme em ambas as áreas. Este resultado está influenciado pelo alto número de Coproporus sp1. no reflorestamento, refletindo o índice de dominância (d), indicando que há poucas espécies com um alto

116

DISCUSSÃO


Comar et al.

Abundância e Diversidade de Staphylinidae (Coleoptera) em …

Figura 2. Staphylinidae coletados em diferentes tipos de iscas em armadilhas pitfall, instaladas em fragmento florestal e reflorestamento de mata ciliar, de março de 2007 a março de 2008, em Rancho Alegre – Paraná. Tabela 2. Staphylinidae coletados em diferentes tipos de iscas em armadilhas pitfall, em fragmento florestal (FF) e em área de reflorestamento (AR) de Rancho Alegre - PR, de março de 2007 a março de 2008. Morfoespécies

Banana

Fezes

Controle

Total

FF

AR

FF

AR

FF

AR

FF

AR

FF

Aleochara sp.1

0

89

0

0

2

3

0

0

2

92

Aleocharinae sp.1

8

15

23

155

5

5

1

0

37

175

Aleocharinae sp.2

0

0

2

2

1

1

0

0

3

3

Aleocharinae sp.3

1

9

9

3

2

2

0

0

12

14

Belonuchus sp.1

0

36

1

1

0

0

0

0

1

37

Belonuchus sp.2

1

5

4

0

0

0

0

0

5

5

AR

Bryoporus sp.1

1

0

1

0

0

0

0

0

2

0

Coproporus sp.1

9

15

14

219

8

6

3

1

34

241

Coproporus sp.2

11

12

3

16

21

6

1

0

36

34

Echiaster sp.1

3

1

0

0

1

0

0

0

4

1

Homaeotarsus sp.1

0

0

0

0

0

1

0

0

0

1

Pselaphinae sp.1

0

0

1

0

0

0

0

0

1

0

Staphylininae sp.1

0

1

0

0

0

0

0

0

0

1

Xenopygus sp.1 Total

117

Carne

0

2

0

0

0

0

0

0

0

2

34

185

58

396

40

24

05

01

137

606

número de indivíduos enquanto há outras com um baixo número de indivíduos. No fragmento, o alto número de indivíduos das espécies Aleocharinae sp.1, Coproporus sp.1, Coproporus sp.2, justifica o baixo valor no índice de Equidistribuição. De acordo com Odum & Barret (2007), o número total de espécies pertencentes a uma comunidade é composta por uma porcentagem relativamente pequena de espécies abundantes ou dominantes, com alto número de indivíduos, enquanto que uma grande porcentagem é composta por espécies raras.

Martins et al. (2009) detectaram os mais elevados índices de diversidade de espécies e de equitabilidade de estafilinídeos em áreas de sistema de plantio direto, ao invés do sistema de plantio convencional. Além disso, já foi relatado que a fragmentação de florestas afeta mais a abundância que a diversidade de espécies de besouros (Kromp 1999; Pfiffner & Luka 2000). A similaridade e diversidade semelhantes entre fragmento florestal e reflorestamento indicam que o fragmento, ambiente mais complexo, contribui com espécies para a área em recuperação, funcionando como refúgio de espécies. Segundo Ricklefs (2009), a recuperação de uma área degradada segue padrões da sucessão e-ISSN 1983-0572


secundária, onde uma comunidade mais complexa tende a colonizar a área até atingir o clímax, funcionando como fonte de biodiversidade para a área degradada. Embora a diversidade tenha sido semelhante para as duas áreas estudadas, mesmo com baixa abundância, pode indicar que estes estafilinídeos sejam oportunistas. Portanto, podem ser indicados como possíveis bioindicadores de áreas degradadas, contribuindo para um diagnóstico ambiental adequado, além de contribuir para a manutenção dos processos biológicos. A implantação de reflorestamento a partir de fragmento mostrouse importante onde este serviu como fonte de dispersão dos estafilinídeos, funcionando, portanto, como área de refúgio. Medri & Lopes (2001), em estudo de um fragmento de Mata Atlântica obtiveram índices inferiores no fragmento em relação a uma área de pastagem adjacente. Martins et al. (2009) observaram que um fragmento florestal e área de agricultura com diferentes sistemas de plantio, também têm baixos índices de diversidade quando considera-se plantio convencional em relação ao direto. Os dados evidenciaram Coproporus sp.1, Homaeotarsus sp.1, Staphylininae sp.1 e Xenopygus sp.1 como indicadoras de área degradada e Aleocharinae sp.1, Pselaphinae sp.1 Aleochara sp.1, Belonuchus sp.1 se mostraram mais abundantes na área de reflorestamento, podendo representar uma maior especificidade por este tipo de habitat. O gênero Aleochara, assim como a subfamília Aleocharinae, tiveram alta representatividade nos trabalhos de Lüederwaldt (1911), Souza & Linhares (1997) e Mise et al. (2007) realizados com carcaças, o que evidencia seu habito predador de larvas e ovos de dípteros (Jonasson 1994; NavarreteHeredia et al. 2002). Essa grande abundância registrada pode ser devido a ampla distribuição dessa família (Dunxião et al. 1999), mas principalmente pelo hábito carnívoro da maioria dessas espécies (Marinoni et al. 2001). De qualquer forma é perceptível que Staphylinidae é um táxon bastante representativo em diferentes métodos de amostragens (Mise et al. 2007), mas que estão intimamente relacionados com a comunidade edáfica. A isca de banana pode ser indicada como um atrativo eficiente para captura de Staphylinidae, todavia a variação de tipo de iscas, como banana, carne e fezes de porco, podem auxiliar na maior representatividade em relação à diversidade e abundância desta família de besouro uma vez que apresentam hábitos alimentares variados.

AGRADECIMENTOS Ao Doutor Edílson Caron, Universidade Federal do Paraná pela identificação das morfoespécies.

REFERÊNCIAS Barros, M.V.G. & R.S. Reis, 2003. Análise de dados em atividade física e saúde. 1ª ed. Londrina, Midiograf, 232 p. Borror, D.J. & D.M. Delong, 1969. Introdução ao Estudo dos Insetos. 1ª ed. São Paulo, Edgard Blücher Ltda., 653 p. Casari, S.A. & S. Ide, 2012. “Coleoptera Linnaeus, 1758”, p. 454535. In: Rafael, J.A., G.A.R. Melo, C.J.B. de Carvalho, S.A. Casari & R. Constantino (Eds.). Insetos do Brasil: Diversidade e Taxonomia, Ribeirão Preto, Hollos, 810 p. Dunxião, H., H. Chunru, X. Yaling, H. Banwang, H. Liyuan & M.G. Paoletti, 1999. Relationship between soil arthropods and soil properties in a Suburb of Qianjiang City, Hubei, China. Critical Rewiews in Plant Sciences. 18: 467-473. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/s0735-2689(99)00378-0. Fagundes, C.K., R.A. Di Mare, C. Wink & D. Manfio, 2011. Diversity of the families of Coleoptera captured with pitfall traps in five different environments in Santa Maria, RS, Brazil. São Carlos. Brazilian Journal of Biology, 71: 381-390. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s1519-69842011000300007. Gallo, P.H., N.R. Reis, F.R. Andrade & I.G. Almeida, 2008. Morcegos (Mammalia) encontrados em fragmento de mata e-ISSN 1983-0572

EntomoBrasilis 9 (2)

nativa e reflorestamento no município de Rancho Alegre – PR, p. 97-107. In: Reis, N.R., A.L. Peracchi & G.A.S.D. Santos, Ecologia de Morcegos. Londrina, Technical Books, 252 p. Ganho, N.G. & R.C. Marinoni, 2005. A diversidade inventarial de Coleoptera (Insecta) em uma paisagem antropizada do Bioma Araucária. Revista Brasileira de Entomologia, 49: 535-543. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s008556262005000400014. Gascon, C., W.F. Laurence & T.E. Lovejoy, 2001. Fragmentação Florestal e Biodiversidade na Amazônia Central, p. 112-127. In: Garay, I. & B.F.S. Dias (Org.). Conservação da Biodiversidade em Ecossistemas Tropicais: Avanços conceituais e revisão de novas metodologias de avaliação e monitoramento. 1ª ed. Petrópolis: Vozes, 430 p. Hopp, P.W., R. Ottermanns, E. Caron, S. Meyer & M. Roβ-Nickoll, 2010. Recovery of litter inhabiting beetle assemblage during forest regeneration in the Atlantic forest of Southern Brazil. Insect Conservation and Diversity, 3: 103-113. DOI: http:// dx.doi.org/10.1111/j.1752-4598.2010.00078.x. Jonasson, T., 1994. Parasitoids of Delia root flies in brassica vegetable crops: coexistance and niche separation in two Aleochara species (Coleoptera: Staphylinidae). Norwegian Journal of Agricultural Sciences supplement. 16: 379-386. Kromp, B., 1999. Carabid beetles in sustainable agriculture: a review on pest control efficacy, cultivation impacts and enhancement. Agriculture, Ecosystem & Environment 74: 187-228. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/b978-0-44450019-9.50014-5. Lewinsohn, T.M., A.V. Freitas & P.I. Prado, 2005. Conservação de invertebrados terrestres e seus habitats no Brasil. Belo Horizonte, Megadiversidade, 1: 62-69. Longcore, T., 2003. Terrestrial arthropods as indicators of ecological restoration success in Coastal Sage Scrub (Califórnia, U.S.A.). Restoration Ecology, 11: 397-409. DOI: http://dx.doi.org/10.1046/j.1526-100x.2003.rec0221.x. Lopes, J., I. Conciion, S.K. Yuzawa & R.R.E. Kuiin Lein, 1994. Entomofauna do Parque Estadual Mata dos Godoy: II Scarabaeidae (Coleoptera) coletados em armadilhas de solo. Semina: Ciências Biológicas e da Saúde, 15: 121-127. DOI: http://dx.doi.org/10.5433/1679-0367.1994v15n2p121. Lüederwaldt, H., 1911. Os insetos necrófagos paulistas. Revista do Museu Paulista, 8: 414-433. Marinoni, R.C., N.G. Ganho, M.L. Monné & J.R.M. Mermudes, 2001. Hábitos alimentares em Coleoptera (Insecta). Ribeirão Preto, Holos, 63 p. Martins, I.C.F., F.J. Cividanes, J.C. Barbosa, E.S. Araújo & G.Q. Haddad, 2009. Análise de Fauna e Flutuação Populacional de Carabidae e Staphylinidae (Coleoptera) em Sistemas de Plantio Direto e Convencional. Revista Brasileira de Entomologia, 53: 432-443. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/ s0085-56262009000300019. Medri, I.M. & J. Lopes, 2001. Coleopterofauna em floresta e pastagem no norte do Paraná, Brasil, coletada com armadilha de solo, Revista Brasileira de Zoologia, 18: 125-133. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s0101-81752001000500010. Mise, K.M., L.M. Almeida & M.O. Moura, 2007. Levantamento da fauna de Coleoptera que habita a carcaça de Sus scrofa L., em Curitiba, Paraná. Revista Brasileira de Entomologia, 51: 358-368. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s008556262007000300014. Navarrete-Heredia, J.L., A.F. Newton, M. K. Thayer, J.S. Ashe & D.S. Chandler, 2002. Guía ilustrada para los géneros de Staphylinidae (Coleoptera) de México. Illustrated guide to the genera of Staphylinidae (Coleoptera) of Mexico. México. Universidad de Guadalajara e CONABIO, 401 p. Odum, E.P. & G.W. Barrett, 2007. Fundamentos de Ecologia. 1ª ed. Rio de Janeiro: Thomson Learning, 632 p. Pfiffner, L. & H. Luka. 2000. Overwintering of arthropods in soils of arable fields and adjacent semi-natural habitats. Agriculture, Ecosystem & Environment, 78: 215-222. DOI: http://dx.do.i.org/10.1016/s0167-8809(99)00130-9.

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Ricklefs, R.E., 2003. A economia da natureza. 5ª ed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan, 503 p. Souza, A.M. & A.X. Linhares. 1997. Diptera and Coleoptera of potential forensic importance in southeastern Brazil: relative abundance and seasonality. Medical and Veterinary Entomology 11: 8-12. DOI: http://dx.doi.org/10.1111/j.13652915.1997.tb00284.x. Torezan, J.M.D., 2002. Nota sobre a vegetação da Bacia do rio Tibagi, p. 103-107. In: Medri, M.E., E. Bianchini, O.A. Shibatta

EntomoBrasilis 9 (2)

& J.A. Pimenta. A Bacia do Rio Tibagi. 1ª ed. Londrina, Edição dos editores, 595 p. Wink, C., J.V.C. Guedes, C.K. Fagundes & A.P. Rovedder, 2005. Insetos edáficos como indicadores da qualidade ambiental. Revista de Ciências Agroveterinárias, 4: 60-71. Recebido em: 18.xii.2015 Aceito em: 01.vii.2016 **********

Como citar este artigo:

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Comar, K.C., T.S. Vicente, T.L. Coppo, J. Lopes & J.A.C. Zequi , 2016. Abundância e Diversidade de Staphylinidae (Coleoptera) em Fragmento e Reflorestamento no Norte do Paraná. EntomoBrasilis, 9 (2): 114-119. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.568

e-ISSN 1983-0572


doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.595 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Entomologia Geral/ General Entomology

Predators of the Alfalfa Aphids Acyrthosiphon pisum (Harris), Aphis craccivora Koch, and Therioaphis trifolii (Monell) (Hemiptera: Aphidoidea) as Determined by the Serological Technique Suzan Beatriz Zambon da Cunha¹, Carlos Roberto Sousa e Silva¹, Flávio Henrique Góis Diniz² & Evôneo Berti-Filho³ 1. Universidade Federal de São Carlos, e-mail: suzanbio@yahoo.com.br (Autor para correspondência), dcrs@ufscar.br. 2. Centro Universitário Central Paulista , e-mail: fdinizbiologo@gmail.com. 3. Universidade de São Paulo, e-mail: eberti@usp.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (2): 120-123 (2016)

Abstract. The serology is an immunological technique based on antigen/antibody reactions in where its main advantages are high sensitivity and specificity that allows the biological recognition at the molecular level. This study evaluates the use of serology technique to determine the predators of the alfalfa aphids Acyrthosiphon pisum (Harris), Aphis craccivora Koch, and Therioaphis trifolii (Monell) (Hemiptera: Aphidoidea). The aphid samplings to obtain the antibodies and their possible predators to be used as antigens were carried out in the alfalfa fields of the Embrapa Pecuária Sudeste Unit, São Carlos, SP. In the period from August 2011 to July 2012. A total of 2,161 arthropod predators, including insects and spiders, were tested. The antibodies obtained for the aphid A. craccivora, A. pisum, and T. trifolii showed partial identity nevertheless still allowed to recognize the predators of alfalfa aphids. Among the insects, syrphids and chrysopids presented the highest percentage of positive results in the serological tests. The species A. craccivora was the most preyed aphid. Keywords: Antibodies; biological control; predation; serology.

Determinação de Predadores dos Pulgões da Alfafa Acyrthosiphon pisum (Harris), Aphis craccivora Koch e Therioaphis trifolii (Monell) (Hemiptera: Aphidoidea) por meio da Técnica Serológica Resumo. A serologia é uma técnica imunológica baseada em reações antígeno/anticorpo, em que suas principais vantagens são a alta sensibilidade e especificidade que permitem o reconhecimento biológico em nível molecular. Este trabalho avalia o uso da técnica serológica para determinar os predadores dos pulgões da alfafa, Acyrthosiphon pisum (Harris), Aphis craccivora Koch e Therioaphis trifolii (Monell) (Hemiptera: Aphidoidea). As coletas dos pulgões para a obtenção dos anticorpos e de seus possíveis predadores para serem utilizados como antígenos foram realizadas nos campos de alfafa da Unidade da Embrapa Pecuária Sudeste, São Carlos, SP. no período de agosto de 2011 a julho de 2012. Foram testados 2.161 artrópodes predadores, incluindo insetos e aranhas. Os anticorpos obtidos para os pulgões A. craccivora, A. pisum, e T. trifolii mostraram identidade parcial mas, ainda assim, permitiu reconhecer os predadores dos pulgões da alfafa. Dentre os insetos, sirfídeos e crisopídeos foram os que apresentaram as maiores porcentagens de resultados positivos nos testes serológicos. A. craccivora foi o afídeo mais consumido pelos predadores. Palavras-chave: Anticorpos; controle biológico; predação; serologia.

_____________________________________ lfalfa, Medicago sativa L., is one of the most cultivated forage plants worldwide, being the United States, Russia, Canada, and Argentina the main producers. The area cultivated with alfalfa in Brazil is around 30,000 ha, which is concentrated in the southern region and is responsible for 90% of total Brazilian production (Pereira 2008). The aphids Acyrthosiphon pisum Harris (Aphididae: Macrosiphini), Aphis craccivora Koch (Aphididae: Aphidini), and Therioaphis trifolii (Monell) (Drepanosiphidae: Phyllaphidini) are current pests of alfalfa. They damage the alfalfa plants by shortening the plant internodes, wrinkling the leaves, thus hindering the plant growth (Afonso 2008). Outbreaks of alfalfa aphids are controlled by using chemical insecticides, which are dangerous not only to the environment, but also to alfalfa-feeding animals. Biological control is a good alternative strategy to the use of chemicals; therefore it is very important to have knowledge on the occurrence of predators’ species of the alfalfa aphids. Among these predators adults and immature Geocoridae, Nabidae, Anthocoridae (Hemiptera: Heteroptera), Coccinellidae (Coleoptera) Chrysopidae

(Neuroptera) and Syrphidae (Diptera) larvae are recognized as important aphid predators in alfalfa (Bueno & Silva 2008). Direct observation is theoretically the simplest method to determine the predatory actions, however, hardly applicable to small animals, such as arthropods, or those that are difficult to approach (Dajoz 1973). Immunoassay techniques like Serology and Polymerase Chain Reaction (PCR) show advantage over direct observation by minimizing researcher interference in the environment and by not ruling out the occurrence of nocturnal predators. Serology is cheaper than PCR because it does not require sophisticated equipment and provides stable results and unlimited content of antibodies, allowing investigation of a large number of natural enemies (Hardwood & Obrycki 2005). The serological technique is based on antigen / antibody reactions where the antibodies are obtained using the investigated aphids and the antigens obtained from the various aphid consumers.

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Predators of the Alfalfa Aphids Acyrthosiphon pisum (Harris) …

This study aimed to produce antisera from the aphids A. pisum, A. craccivora and T. trifolii and use them to determine their predators in alfalfa using the serology technique.

MATERIALS AND METHODS The aphids A. pisum, A. craccivora, and T. trifolii, as well as the group of predators used in this research were collected from alfalfa plants (cv. Crioula) in experimental fields of Embrapa Pecuária Sudeste-CPPSE, in São Carlos, state of São Paulo, Brazil, from August 2011 to July 2012. The aphids A. pisum, A. craccivora, and T. trifolii were used to obtain the antisera AsAp, AsAc, and AsTt, respectively, and the predators were used as antigens in the serological reactions. Samples of each aphid species were separated and kept for 24 h. Thereafter, the samples were macerated in a 0.85% saline solution and centrifuged for five min. at 6,000 g. The precipitate was discarded, and 0.5 mL of the supernatant emulsified with Freund’s incomplete adjuvant at 1:1 a ratio (v/v). The emulsified macerate was inoculated in a rabbit at 10-day intervals. We performed 10 inoculations with A. pisum (AgAp) macerate, 19 inoculation with A. croccivora (AgAc) macerate, and 11 inoculations with T. trifolii (AgTt) macerate. During the inoculation period, we performed weekly bloodsheds in each animal for antisera acquisition and evaluation of their respective titers. The blood samples (10 mL on average) were obtained from small longitudinal incisions on the marginal veins of the rabbit’s ears. Each sample remained for 2 h at room temperature; the coagula were discarded and the resulting antisera were stored at -2 °C for later use in serological reactions. These reactions were performed by double diffusion in 1% agar gel (Ouchterlony 1958) with PBS buffer, pH 7.0, on slides (3 mL agar solution per 75 x 25 mm slide). The titers were performed by using fractions with 0.85 % NaCl solution of each AsAp, AsAc, and AsTt antisera in reactions with their respective homologous antigens AgAp, AgAc, and AgTt. The dilutions were performed according to a geometrical progression ratio 2.

RESULTS The first positive results between each antiserum and its homologous antigen were observed seven days after the first inoculation. The titers obtained from each antiserum were

Cunha et al.

1/32 for AsAp, 1/32 for AsAc, and 1/8 for AsTt, after the 3rd, 4th, and 5th inoculation in each rabbit, respectively. In addition, homologous reactions with each antiserum also reacted with the different alfalfa aphids, showing a partial identity. We collected 2,161 specimens of predaceous insects and spiders: among the insects, specimens of Coleoptera (Carabidae and Coccinellidae), Dermaptera, Diptera (Dolichopodidae and Syrphidae), Hemiptera (Geocoridae, Nabidae, Pentatomidae, and Reduviidae), and Neuroptera (Chrysopidae) were recorded; whereas for the spiders, specimens of the families Araneidae, Ctenidae, Lycosidae, Linyphiidae, Nephilidae, Pholcidae, Salticidae Sicariidae, Sparassidae, Theridiidae, Thomisidae, and Trochanteriidae were identified. From the 508 predators tested by the serological technique, 23.5% reacted with at least one aphid antiserum. The syrphids showed the highest percentage of positive results (67.2%). The chrysopids accounted for 65% of positive results, making evident their importance as aphid predators in the alfalfa crop. Larvae of Coccinellidae were responsible for 47.8% of the positive results, while the adults were responsible for 22%; Hippodamia convergens Guérin-Méneville stood out in this group with 30.5% of positive results. Regarding the Hemiptera, the reduviids represented 41.1% of positive results, followed by the nabids (33.9%), geocorids (27.2%), pentatomids (5.2 %), and lastly Dermaptera (7%). Concerning the spiders (Araneae), the family Pholcidae highlighted with 16.6% of positive results, and was followed by Nephilidae (14.28%), Araneidae (9.0%), Lycosidae (7.69%), Salticidae (7.14%), Thomisidae (6.75%), and Ctenidae (5.28%). The serological reactions between each antisera and the different predators showed 392 positive results with the antiserum for A. cracivora, 296 with the antiserum for A. pisum, and 224 with the antiserum for T. trifolii (Table 1). We observed that the sum of positive results with each antiserum is not always equal to the total number of positive results, since the same predator may have preyed on one, two or three aphid species. Moreover, the partial identity among the antisera may lead to false positive results. We observed a higher number of positive reactions with AsAc, that is, with predators that probably consumed A. craccivora, even this aphid being the less abundant species during the collecting period (Table 2).

Table 1. Results obtained from serological reactions among predators collected in alfalfa and the antibodies AsAc (A. craccivora), AsAp (A. pisum), and AsTt (T. trifolii). Predator

121

Coccinellidae (adults)

Number of tested predators

Number of positive results

Results with each antiserum AsAc

AsAp

AsTt

1402

309

231

178

108

Hippodamia convergens Guérin-Méneville

409

136

74

81

28

Harmonia axyridis (Pallas)

748

127

84

61

46

Cycloneda sanguinea (L.)

213

38

65

31

29

Eriopis connexa (Germar)

32

8

8

5

5

Coccinellidae (larvae)

71

34

27

13

27

Chrysopidae

20

13

11

10

4

Syrphidae

55

37

36

29

23

Reduviidae

17

7

7

3

4

Carabidae

24

3

3

0

1

Pentatomidae

76

4

3

2

3

Geocoridae

55

15

11

8

9

Dermaptera

13

1

1

0

0

Nabidae

156

53

41

38

24

Araneae

272

32

21

15

21

2161

508

392

296

224

Total

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EntomoBrasilis 9 (2)

Table 2. Number of aphids sampled for each species in alfalfa from August 2011 to July 2012. Period

A. pisum

A. craccivora

T. trifolii

Spring

491

430

1658

Summer

3734

1377

2056

Autumn

1228

227

566

Winter

314

535

494

presenting the highest frequency of positive serological results. Highest frequencies of positive serological reactions occurred with the antiserum obtained for A. craccivora (AsAc).

ACKNOWLEDGEMENTS We are grateful to Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) for financial support.

REFERENCES Among the tested predators, syrphids stood out for presenting the highest frequency of positive results. Syrphids are considered to be essential predators of aphids in Portugal (Ilharco 1992), as well as potential predators of many aphid species with economic importance foragricultural crops in Brazil (Bastos & Torres 2005). Chrysopids also highlighted for the high percentage of positive results, being surpassed only by the syrphids. According to Bastos & Torres (2005), although being able to prey on a diverse array of insect species, chrysopids prey preferably on aphids; during their larval stage chrysopids can consume from 100 to 600 aphids. The coccinellids stand out as aphid predators (Saran et al. 2007) and, even without any species of this exclusively afidophagous family, some have strong preferences for these insects, such as Cycloneda, Harmonia and Hippodamia (Giorgi et al. 2009), as observed in the present study. Kato et al. (1999) reported that H. convergens is responsible for maintaining alfalfa aphid populations below the threshold levels in California. Saran et al. (2007) stated that larvae of some coccinellid species have a daily prey intake higher than that showed by the adults. Daily consumption of Cycloneda sanguinea (L.) larva, for instance, may reach 200 aphids, while the adult consumes only 20 aphids per day on average. Spiders are generalist predators. Besides using the food that is trapped in their webs they are also avid hunters (Saran et al. 2007). In the present study spiders were observed both in the soil and in the higher parts of the alfalfa plant. Greenstone & Hunt (1993) stated that serology is an important method to studying preying by spiders; because only the prey’s body fluids are consumed by spiders, it is difficult to identify the prey using other techniques. Sunderland et al. (1987) mentioned Lycosidae and Tetragnatidae as important families of aphid predaceous spiders in cereal crops. Although Ilharco (1992) reported some evidence that spiders might prey on aphids, little interest has been shown to this group as biological control agents of aphids. According to Sunderland et al. (1987), the high variation in aphid detection by using the serological technique may be attributed to the prey size, and even to the predator size. The aphids A. craccivora and T. trifolii have similar body sizes, varying from 1.4 to 2.2 mm lenght. Such slight variation in body size would not be the only factor responsible for prey choice by the predators. A. pisum body size ranges from 2.5 to 4.4 mm, and in spite of the higher body size, this aphid was not the least preyed species among the tested aphids. These results indicate that besides the body size, other factors, such as prey palatability and toxicity, may influence predator searching and choice for most suitable preys. The serology, being a highly sensitive and specific technique can be successfully used to qualify predators in studies of food relationships, especially taking into account small organisms such as arthropods. In biological control programs it allows to estimate the preference of a given predator for a certain prey. In conclusion, the antisera obtained for the aphids A. craccivora, A. pisum, and T. trifolii showed partial identity. It was possible to recognize the alfalfa aphid predators by using the serology technique. Syrphids and chrysopids were the predators e-ISSN 1983-0572

Afonso, A.P.S., 2008 Insetos pragas da alfafa, p. 18-33. In: Mittelmann, A., F.J.S. Ledo & J.F. Gomes (Eds.). Tecnologias para produção de alfafa no Rio Grande do Sul. EMBRAPA – Centro de Pesquisa Agropecuária de Clima Temperado, Pelotas RS/ Juiz de Fora MG. 70 p. Bastos, C.S. & J.B. Torres, 2005. Controle biológico e manejo de pragas do algodoeiro. Campina Grande: Embrapa. 63 p. Bueno, V. H.P. & A.C. Silva, 2008. Pragas na cultura de alfafa, p. 289-316. In: Ferreira, R.P., J.B. Rassini, A.A. Rodrigues, A.F. Freitas, A.C. Camargo & F.C. Mendonça (Eds.). Cultivo e utilização da alfafa nos trópicos, São Carlos, Embrapa Pecuária Sudeste. 326 p. Dajoz, R., 1973. Ecologia Geral. Petrópolis, Editora Vozes, 474 p. Giorgi, J.A., N.J. Vandenberg, J.V. Mchung, J.A. Forrester, A. Slipinski, K.B. Miller, L.R. Shapiro & M.F. Whiting, 2009. The evolution of food preferences in Coccinellidae. Biological Control, 51: 215-231. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/j. biocontrol.2009.05.019. Greenstone, M.H. & J.H. Hunt, 1993. Determination of prey antigen half-life in Polistes metricus using a monoclonal antibody-based immunodot assay. Entomologia Experimentalis et Applicata, 68: 1-7. DOI: http://dx.doi. org/10.1111/j.1570-7458.1993.tb01682.x. Hardwood, J.D. & J. Obrycki, 2005. Quantifying aphid predation rates of generalist predators in the field. European Journal of Entomology, 102: 335-350. DOI: http://dx.doi.org/10.14411/ eje.2005.051. Ilharco, F.A., 1992. Equilíbrio biológico de afídeos. Lisboa, Fundação Calouste Gulbenkian. 300 p. Kato, C.M., V.H.P. Bueno, J.C. Morais & A.M. Auad, 1999. Criação de Hippodamia convergens Guérin-meneville (Coleoptera: Coccinellidae) em ovos de Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae). Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, 28: 455-459. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/ S0301-80591999000300010. Ouchterlony, O., 1958. Diffusion in gel methods for immunological analysis, p. 1-78/11 In: S. Karger (Ed.). Progress in allergy. New York, Plenum Press. 312 p. Pereira, A.V., 2008. Cultivares de alfafa, p. 289-316. In: Ferreira, R.P., J.P. Rassini, A.A. Rodrigues, A.F. Freitas, A.C. Camargo & F.C. Mendonça (Eds.). Cultivo e utilização da alfafa nos trópicos. São Carlos, Embrapa Pecuária Sudeste. 469 p. Saran, E.D., D. Thomazoni, A.P. Serra & P. Degrande, 2007. Manual dos insetos benéficos do algodoeiro. Campinas, FMC - Química do Brasil. 227 p. Sunderland, K.D., N.E. Crook, D.L. Stacey & B.J. Fuller, 1987. A study of feeding by polyphagous predators on cereal aphids using Elisa and gut dissection. Journal of Applied Ecology, 24: 907-933. DOI: http://dx.doi.org/10.2307/2403989. Received in: 20.iii.2016 Accepted in: 04.vi.2016 ********** 122

DISCUSSION


Maio - Agosto 2016 - www.periodico.ebras.bio.br

EntomoBrasilis 9 (2)

Suggestion citation:

123

Cunha, S.B.Z. da, C.R. Sousa e Silva, F.H.G. Diniz & E. Berti-Filho, 2016. Predators of the Alfalfa Aphids Acyrthosiphon pisum (Harris), Aphis craccivora Koch, and Therioaphis trifolii (Monell) (Hemiptera: Aphidoidea) as Determined by the Serological Technique. EntomoBrasilis, 9 (2): 120-123. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.595

e-ISSN 1983-0572


doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.598 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Survey of Insects that Attack Stored Bean Grains Vigna unguiculata (L.) and Phaseolus vulgaris L. in Porto Velho, Rondônia, Brazil

Entomologia Geral/ General Entomology

Thiarles Tezolim Silva¹ & Fábio Medeiros da Costa² 1. Faculdades Integradas Aparício Carvalho, e-mail: thiarlesilva@gmail.com. 2. Oikos Consultoria e Projetos, e-mail: fabiologocosta@gmail.com (Autor para correspondência).

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (2): 124-128 (2016)

Abstract. Beans are a staple component of human diet. However, grain storage for consumption is difficult due to pest attack. The objective of the present study was to conduct a survey of insects acting on the beans Phaseolus vulgaris L. and Vigna unguiculata (L.) in commercial stores in Porto Velho, Rondônia, Brazil. Samples were collected in small, medium-sized, and large markets. Percent infestation and weight loss caused by insects was evaluated during nine weeks. For V. unguiculata, 3.70% infestation was recorded from store PT 7 and the medium-sized market; the most serious situation occurred on the fifth week, when infestation reached 2.93%; weight loss was recorded from PT2 and PT7, with 19.19 g and 23.57 g. For P. vulgaris, infestation reached 3.70% in material from PT6; in small markets, infestation attained 0.84%; on the ninth week, 1.29% was recorded; weight loss from insects infestation occurred in samples from PT1 and PT6, 18.50 g and 9.78 g. Insect species found were Callosobruchus maculatus (Fabr.), Zabrotes subfasciatus (Boh.) and Acanthoscelides obtectus Say. Insect infestation did not significantly differ between both bean species. Keywords: Bruchids; Grain; Market; Plague; Stored Product.

Levantamento dos Insetos que Atacam os Grãos de Feijão Armazenado Vigna unguiculata (L.) e Phaseolus vulgaris L.em Porto Velho, Rondônia, Brasil Resumo. O feijão é um componente fundamental na alimentação dos seres humanos. Entretanto, o armazenamento dos grãos para consumo se torna uma enorme dificuldade devido ao ataque de insetos. O presente estudo teve como objetivo realizar um levantamento de insetos que atacam feijão armazenado Phaseolus vulgaris L. e Vigna unguiculata (L.) em estabelecimentos comerciais de Porto Velho, Rondônia, Brasil. As amostras foram coletadas em mercados de pequeno, médio e grande porte, nas quais foi avaliado o percentual de infestação e perda de peso ocasionado pelos insetos durante nove semanas. Para V. unguiculata PT 7 registrou 3,70% de infestação, o mercado de médio porte atingiu 3,70%, a 5ª semana foi a mais agravante alcançando 2,93% de infestação, já a perda de peso ocorreu em PT2 e PT7 sendo 19,19 g e 23,57 g. Para P. vulgaris a infestação em PT6 chegou a 3,70% , em mercados de porte pequeno a infestação resultou em 0,84%, na 9ª semana observou-se 1,29%, em relação a perda de peso por infestação de insetos ocorreram em PT1 e PT6, sendo de 18,50 g e 9,78 g. As espécies de insetos encontradas foram Callosobruchus maculatus (Fabr.), Zabrotes subfasciatus (Boh.) e Acanthoscelides obtectus Say, em ambas as espécies de feijão não houve diferença significativa em relação as infestações pelas pragas. Palavras-chave: Bruquídeos; Grão; Mercado; Praga; Produto Armazenado.

_____________________________________ ean is one of the most important grains used for human and animal food worldwide important nutrients. For example, the contents of Vigna unguiculata (L.) Walp. (Fabales, Fabaceae) are 24.5% protein, 54.4% carbohydrates, and 19.4% food fibers, and the energetic value is 323.4 kcal.100 g-1 (Frota et al. 2008); Phaseolus vulgaris L. (Fabales, Fabaceae) 25.7% protein, 67.1% carbohydrates, and 5.67% fibers (Mesquita et al. 2007). Furthermore, beans are economically and socially important in several countries, including Brazil. Brazilian agricultural survey estimates conclude that 70% of bean grain are produced by family level agriculture. This reveals the crop’s economic potential, since it involves a production chain that generates employment, income, and nutrition for several communities countrywide. However, several factors limit production, among which little investment in technology, that remains low, and climate (Santi et al. 2006). Furthermore, precarious storage conditions favor proliferation of fungi and insects, that cause serious damage to grains and seeds (Brangantini 2005). The main insect species that attack stored bean grains are Zabrotes subfasciatus (Boh.), Acanthoscelides obtectus Say,

and Callosobruchus maculatus (Fabr.) (Coleoptera, Bruchidae), commonly designated beetles and weevils (Karel & Autrique 1989). According to the Schoonhoven & Cardona (1986), insect infestation in stored bean causes quantitative, as well as qualitative, losses in grains and seeds. Quantitative losses are related to consumption of seed and grain content, or parts of it, by insects. Qualitative losses correspond to contamination from rests of insect excrements or bodies. Bruchid (mainly, larvae) metabolism causes grain mass temperature and relative humidity to rise, favoring fungi and bacteria settlement. The objective of the present study was to conduct a survey of insects of stored V. unguiculata and P. vulgaris beans in commercial stores in Porto Velho, Rondônia, Brazil.

MATERIAL AND METHODS Three lots of samples of V. unguiculata and P. vulgaris beans were collected between 2013 and 2014 in six supermarkets and two free markets in the city of Porto Velho, Rondônia State, Brazil, totaling eight sampling points (Table 1). These points were selected for being the main places where consumers purchased stored bean. The criterion for inclusion and selection of store size

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Survey of Insects that Attack Stored Bean Grains Vigna…

followed the classification proposed by Parente (2000), based on the dimension of the units. Unit names were kept secret during the study, and codes were assigned to them. Table 1. Sample collection points, represented by size and geographical coordinates, in the city of Porto Velho, Rondônia – 2013 and 2014. Store

Store size*

Geographical coordinates

PT1

Small (free market)

8°45’53.57”S 63°54’28.15”W

PT2

Small (free market)

8°45’47.16”S 63°53’46.12”W

PT3

Large

8°45’45.00”S 63°53’44.15”W

PT4

Large

8°45’37.88”S 63°53’05.37”W

PT5

Large

8°46’00.93”S 63°52’59.54”W

PT6

Large

8°47’31.19”S 63°53’10.55”W

PT7

Medium

8°44’55.37”S 63°54’38.32”W

PT8

Large

8°45’33.05”S 63°50’39.26”W

*According to characterization by Parente (2000) p. 30.

To ensure sample uniformity, P. vulgaris, Group 1- “Feijãoanão”, Class “Preta”; and V. unguiculata, Group 2- “Feijãode-corda”, Class “Brancão” were used (Brasil 1987). At each collection point, 1 kg of beans of each species was acquired. Next, samples were taken to the Microscopy Laboratory of Faculdades Integradas Aparício Carvalho – FIMCA and split into three 333.33 g subsamples with a precision analytical balance to aid the observation of grain infestation. Next, grains were counted, and whole and healthy grains of each sample were weighed. Grains were transferred to 700 mL plastic cups, which were covered with organza fabric fixed to the cups with rubber bands. Bean samples were kept in conditions simulating those of a residential store-room, in dim light. Air temperature and relative humidity were measured three times a day during the entire experiment (Figure 1).

Silva & Costa

presence of insects was no longer detected. Athié & Paula’s (2002) identification keys were used for the systematic identification of insects.

RESULTS Two species were found infesting P. vulgaris: A. obtectus, the most frequent, with 62% infestation; and Z. subfasciatus, with 38%. Only C. maculatus was found infesting V. unguiculata (Table 2). V. unguiculata infestation occurred in samples from PT2 and PT7, with 2.88% and 3.70% infestation, respectively; however, results between stores were not significantly different (Table 3). P. vulgaris infestation was detected in PT1, PT4, and PT6, with 1.69%, 0.01% and 3.70%, statistically similar to the other points (Table 4). Table 2. Percent infestation of Phaseolus vulgaris and Vigna unguiculata by insect species in the city of Porto Velho, Rondônia - 2013 and 2014. Species

P. vulgaris

V. unguiculata

Callosobruchus maculatus

-

100%

Acanthocelides obtectus

62%

-

Zabrotes subfasciatus

38%

-

Table 3. Average percent infestation of Vigna unguiculata by Callosobruchus maculatus in different commercial stores in the city of Porto Velho, Rondônia – 2013 and 2014. Store

Infestation (%)*

Standard error

PT1

0.00a

±0.00

PT2

2.88a

±1.76

PT3

0.00a

±0.00

PT4

0.00a

±0.00

PT5

0.00a

±0.00

PT6

0.00a

±0.00

PT7

3.70a

±2.27

PT8

0.00a

±0.00

CV %= 36.46 DF= 23 F= 0.86 P= 0.55 *Same letter indicates no difference between averages at 5% significance level. Data were transformed into

x + 1 or data analysis.

Table 4. Percent infestation of Phaseolus vulgaris by insect species in different commercial stores in the city of Porto Velho, Rondônia - 2013 and 2014. Store

Infestation (%)*

Standard error

PT1

1.69a

±1.03

PT2

0.00a

±0.00

PT3

0.00a

±0.00

PT4

0.01a

±0.01

PT5

0.00a

±0.00

PT6

3.70a

±2.27

PT7

0.00a

±0.00

PT8

0.00a

±0.00

125

CV %= 43-96 DF= 23 F= 0.87 P= 0.55 Figure 1. Experimental display of the plastic cups containing samples of Vigna unguiculata and Phaseolus vulgaris beans from different stores.

Samples were analyzed weekly for infestation and recording of the biological cycle stages of detected pests. Each experiment was conducted during nine weeks of observation, after which the

*Same letter indicates no difference between averages at 5% significance level. Data were transformed into: x + 1 for data analysis.

Point stratification based on the installed capacity of the markets revealed that V. unguiculata bean infestation occurred in small and medium-sized stores, 1.44% and 3.70%, respectively. For P. vulgaris, infestation was detected in small and large stores, with 0.84% and 0.74% (Table 5). Statistical analysis showed that e-ISSN 1983-0572


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EntomoBrasilis 9 (2)

insect percent infestation did not differ in relation to store size for either bean species. As to infestation during observation weeks, again, no statistically significant differences were found either for V. unguiculata or P. vulgaris. In V. unguiculata, infestation occurred from the first to sixth week, most evidently between the second and sixth, varying from 1.01% to 2.67%, peaking on fifth week, with 2.93% (Table 6). In P. vulgaris, infestation was recorded on every observation week, and attained the highest percent value between the fifth and ninth weeks, during which it varied from 0.97% to 1.29%. In the remaining weeks, it stayed below 0.41% (Table 7). V. unguiculata grain weight loss data are in Table 8. Weight loss in grains infested by C. maculatus was recorded only in samples from PT2 (small) and PT7 (medium-sized) stores, respectively,

19.19 g and 23.57 g. However, these values did not differ statistically (Table 8). For P. vulgaris, weight loss was detected from PT1 (small), with 18.50 g, and PT6 (large) stores, with 9.78 g, which also did not differ statistically (Table 9). Insects caused damages, like grain boring and burring, formation of farinaceous material inside samples, caused by foraging and elimination of debris, with consequent weight loss in some samples from both bean species.

DISCUSSION Three species of insects that damage stored bean were found in this study, in different stores in the city of Porto Velho. In V. unguiculata, only the weevil C. maculatus was found, whereas the weevils A. obtectus and Z. subfasciatus were found in P. vulgaris.

Table 5. Average percent infestation of insects in two bean species traded in stores of different sizes in the city of Porto Velho, Rondônia – 2013 and 2014. Market (size)

Statistics

Small

Medium

Large

CV (%)

DF

F

P

Vigna unguiculata

1.44±1.44a

3.70±3.70a

0.00±0.0a

65.77

8

0.59

0.58

Phaseolus vulgaris

0.84±0.84a

0.00±0.0a

0.74±0.74a

33.27

8

0.50

0.62

*Same letter indicates no difference between averages at 5% significance level. Data were transformed into: Table 6. Average percent infestation of Vigna unguiculata by Callosobruchus maculatus per sampling week in Porto Velho, Rondônia – 2013 and 2014. Week

Infestation (%)*

Standard error

1st

0.16a

±0.09

2nd

1.01a

±0.01

3rd

0.99a

±0.57

4th

0.64a

±0.37

5th

2.93a

±1.69

6th

2.67a

±1.54

7th

0.00a

±0.00

8th

0.00a

±0.00

9th

0.00a

±0.00

CV (%)= 49.89 DF= 26 F= 0.67 P= 0.71 *Same letter indicates no difference between averages at 5% significance level. Data were transformed into:

x + 1 for data analysis.

Table 8. Average weight loss (g) caused by Callosobruchus maculatus to Vigna unguiculata in different commercial stores in the city of Porto Velho, Rondônia – 2013 and 2014.

x + 1 for data analysis.

Table 7. Average percent infestation of Phaseolus vulgaris by insects per sampling week in Porto Velho, Rondônia – 2013 and 2014. Week

Infestation (%)*

Standard error

1

0.16a

±0.09

2nd

0.04a

±0.02

rd

0.41a

±0.24

4th

0.39a

±0.13

th

0.97a

±0.30

6th

0.70a

±0.29

th

7

1.22a

±0.60

8th

0.88a

±0.45

1.29a

±0.57

st

3

5

9

th

CV (%)= 29.04 DF= 26 F= 0.52 P= 0.82 *Same letter indicates no difference between averages at 5% significance level. Data were transformed into: x + 1 for data analysis. Table 9. Average weight loss (g) caused by insects to Phaseolus vulgaris in different commercial stores in the city of Porto Velho, Rondônia – 2013 and 2014.

Store

Weight loss (g)*

Standard error

Store

Weight loss (g)*

Standard error

PT1

0.00a

±0.00

PT1

18.50a (5.55%**)

±11.33

PT2

19.19a (5.75%**)

±11.75

PT2

0.00a

±0.00

0.00a

±0.00

PT3

0.00a

±0.00

PT3

PT4

0.00a

±0.00

PT4

0.00a

±0.00

0.00a

±0.00

PT5

0.00a

±0.00

PT5

PT6

0.00a

±0.00

PT6

9.78a (2.93%**)

±5.99

PT7

23.57a (7.07%**)

±14.44

PT7

0.00a

±0.00

PT8

0.00a

±0.00

PT8

0.00a

±0.00

CV %= 128.54 DF= 23 F= 0.86 P= 0.55

CV %= 110.82 DF= 23 F= 0.87 P= 0.55

*Same letter indicates no difference between averages at 5% significance level. Data were transformed into: x + 1 for data analysis. **Sample percent weight loss.

*Same letter indicates no difference between averages at 5% significance level. Data were transformed into: x + 1 for data analysis. **Sample percent weight loss.

According to the literature, C. maculatus is the main pest insect of the bean V. unguiculata (Almeida et al. 2005), and is not found in P. vulgaris, which can possibly be explained by physiological reasons pertaining to digestibility of certain protein compounds (Silva et al. 2003). The finding of A. obtectus and Z. subfasciatus

in P. vulgaris agrees with the literature, which considers them the main insects of their grains (Karel & Autrique 1989; Athié & Paula 2002). Dunkel (1992) points out that bruchids are the main responsible for damage in grains and seeds of Black Bean, and

e-ISSN 1983-0572

126

Species


Survey of Insects that Attack Stored Bean Grains Vigna…

losses can be significant if no control measures are implemented in the storage system. Infestation levels were very low for both species of beans evaluated, when compared with other regions in Brazil and other countries. In the Northeast, C. maculatus heavily infests V. unguiculata, the main bean planted and consumed in the region (Costa & Boiça-Júnior 2004). The low infestation levels were corroborated by results obtained by Germain et al. (1987) with V. unguiculata; the authors attribute differences in infestation among sites to climatic interference. In Colombia, Baier & Webster (1992) recorded damages by A. obtectus to P. vulgaris seeds of approximately 57% after 36 weeks of storage. Garcia et al. (2000) stored 5 kg of P. vulgaris for eight months, and observed a 3.08% infestation of Z. subfasciatus. Susceptibility of beans of genus Vigna to C. maculatus has also been reported in the literature. Kaliramesh et al. (2013) evaluated 2,400 grains of Vigna radiata L. (Fabales, Fabaceae) for 25 days, and recorded up to 2,100 grains infested by C. maculatus, adding up to an infestation of 84%. As noted by Carpinera (2001), cowpea bean is the most susceptible group to C. maculatus. Akintunde (2012) collected samples of V. unguiculata from the largest supermarkets in the town of Abeokuta, Nigeria, and stored them during 100 days, after which he detected a 5.5% infestation by C. maculatus. Results of this study approached those of that author, which varied between 5.75% and 7.07% weight loss. According to Schmale et al. (2002), P. vulgaris bean samples were collected inside and outside a cultivation area, where they were stored for 16 weeks. During this period, the index of infestation by A. obtectus was 34% inside and 5.7% outside the area. According to Negasi (1994) apud Abate & Ampofo (1996), in Ethiopia, damages caused by A. obtectus and Z. subfasciatus attained 38% of the sample, with corresponding weight loss of approximately 3.2%. In the present study, infestation was low in positive sampling points, but weight loss varied from 2.9 to 5.5%, values similar to those reported by those authors. In this research, infestation of both bean species occurred in samples collected from small markets, and medium-sized markets for V. unguiculata. At those places, storage conditions and hygiene were precarious, favoring the maintenance and development of insects. These data highlight the importance of the effective action of the municipality’s sanitary vigilance agencies to secure access of Porto Velho consumers to a food supply with no contamination and a nutritional content that meets the caloric needs of human diet.

ACKNOWLEDGEMENTS We cordially thank Faculdades Integradas Aparício Carvalho – FIMCA for support with laboratorial infrastructure; Professors Dr. Laudir Jorge Ballico and Dr. Andréa Lacerda Bitencourt de Souza for support during experiments; and Dr. José Nilton Medeiros Costa for suggestions of statistical analyses and corrections to the text.

127

REFERENCES Abate, T. & J.K.O. Ampofo, 1996. Insect Pests of Beans in Africa: Their Ecology and Management. Annual Review of Entomology, 41: 45-73. DOI: http://dx.doi.org/10.1146/ annurev.en.41.010196.000401. Akintunde, E.M., 2012. Reduction of the Nutritional Values of Cowpea Infested With Callosobruchus maculatus (Coleoptera: Bruchidae). Agriculture Science Developments, 1: 1-7. Almeida, F.A.C., S.A. Almeida, N.R. Santos, J.P. Gomes & M.E.R. Araújo, 2005. Efeitos de Extratos Alcoólicos de Plantas Sobre o Caruncho do Feijão Vigna (Callosobruchus maculatus). Revista Brasileira de Engenharia Agrícola e

Silva & Costa

Ambiental, 9: 585-590. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/ s1415-43662005000400023. Athié, I. & D.C. Paula, 2002. Insetos de Grãos Armazenados: Aspectos Biológicos e Identificação. 2, São Paulo, Varela. 244 p. Baier, A.H. & B.D. Webster, 1992. Control of Acanthoscelides obtectus Say (Coleoptera: Bruchidae) in Phaseolus vulgaris L. Seed Stored on Small Farms - I Evaluation of damage. Journal of Stored Products Research, 28: 289-293. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/0022-474x(92)90011-e. Bragantini, C., 2005. Alguns Aspectos do Armazenamento de Sementes e Grãos de Feijão. Santo Antônio de Goiás, Embrapa Arroz e Feijão. 28 p. Brasil, 1987. Ministério da Agricultura. Portaria n° 161, de 24 de julho de 1987. Broughton, W.J., G. Hernández, M. Blair, S. Beebe, P. Gepts & J. Vanderleyden, 2003. Beans (Phaseolus spp.) - Model Food Legumes. Plant and Soil, 1: 55-128. DOI: http://dx.doi.org/10.1023/a:1024146710611. Carpinera, J., 2001. Handbook of Vegetable Pests. San Diego, Academic Press. 800 p. Costa, N.P. & A.L. Boiça-Júnior, 2004. Efeito de Genótipos de Caupi, Vigna unguiculata (L.) Walp, Sobre o Desenvolvimento de Callosobruchus maculatus (Fabricius) (Coleoptera: Bruchidae). Neotropical Entomology, 33: 77-83. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s1519-566x2004000100014. Dunkel, F.V., 1982. The Stored Grain Ecosystem: A global Perspective. Journal of Stored Products Research, 28: 73-87. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/0022-474x(92)90017-k. Frota, K.M.G., R.A.M. Soares & J.A.G. Arêas, 2008. Composição Química do Feijão Caupi (Vigna Unguiculata L. Walp), Cultivar BRS-Milênio. Ciência e Tecnologia de Alimentos, 28: 470-476. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s010120612008000200031. Garcia, J., V.R.S. Veloso, J.B. Duarte & T. Kamada, 2000. Eficiência de Produtos Alternativos no Controle de Zabrotes subfasciatus, e seus Efeitos Sobre a Qualidade das Sementes de Phaseolus vulgaris. Pesquisa Agropecuária Tropical, 30: 39-42. Germain, J.F., J.P. Monge & J. Huignard, 1987. Development of Two Bruchid Populations (Bruchidis atrolineatus (PIC) and Callosobruchus maculatus (Fab.)) Infesting Stored Cowpea (Vigna unguiculata Walp) Pods in Niger. Journal of Stored Products Research, 23: 157-162. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/0022-474x(87)90045-2. IBGE - Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística 2011. Produção agrícola municipal 2011. Available on: <http://www.sidra.ibge.gov.br>. [Accessed in: 15.iii. 2016]. Kaliramesh, S., V. Chelladurai, D.S. Jayas, K. Alagusundaram, N.D.G. White & P.G. Fields, 2013. Detection of Infestation by Callosobruchus maculatus in Mung Bean Using NearInfrared Hyperspectral Imaging. Journal of stored Products Research, 52: 107-111. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/j. jspr.2012.12.005. Karel, A.K. & A. Autrique, 1989. Insects and Other Pests in Africa, p. 455-504. In: Schwartz, H.F. & M.A. Pastor-Corrales. Bean Production Problems in the Tropics. 2, Cali, Centro Internacional de Agricultura Tropical - CIAT, 726 p. Mesquita, F.R., A.D. Corrêa, C.M.P. Abreu, R.A.Z. Lima & A.F.B. Abreu, 2007. Linhagens de Feijão (Phaseolus Vulgaris L.): Composição Química e Digestibilidade Proteica. Ciência Agrotecnologia, 31: 1114-1121. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s1413-70542007000400026. Parente, J. 2000. Varejo no Brasil: Gestão e Estratégia. 1, São Paulo, Atlas. 400 p. Santi, A.L., L.M.C. Dutra, T.N. Martin, R. Bonadiman, G.L. Bellé, L.P.D. Flora & A. Jauer, 2006. Adubação Nitrogenada na Cultura do Feijoeiro em Plantio Convencional. Ciência Rural, 36: 1079-1085. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s010384782006000400006. e-ISSN 1983-0572


Maio - Agosto 2016 - www.periodico.ebras.bio.br

Schmale, I., F.L. Wackers, C. Cardona & S. Dorn, 2002. Field Infestation of Phaseolus vulgaris by Acanthoscelides obtectus (Coleoptera: Bruchidae), Parasitoid Abundance, and Consequences for Stored Pest Control. Environmental Entomology, 31: 859-863. DOI: http://dx.doi.org/10.1603/0046-225x-31.5.859. Schoonhoven, A. & C. Cardona. 1986. Main insect pests of stored beans and their control; study guide to be used a complement to the audiotutorial unit on the same tropic. Cali, Centro Internacional de Agricultura Tropical - CIAT. 40 p. Silva, L.B., M.P. Sales, A.E.A. Oliveira, O.L.T. Machado, K.V.S. Fernandes & J. Xavier-Filho, 2003. The Seed Coat of Phaseolus Vulgaris Interderes With th Development of the Cowpea Weevil [Callosobruchus maculatus (F.)

EntomoBrasilis 9 (2)

[(Coleoptera: Bruchidae)]. Anais da Academia Brasileira de CiĂŞncias, 1: 57-65. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s000137652004000100006. Received in: 23.iii.2016 Accepted in: 28.vi.2016 **********

Suggestion citation:

128

Silva, T.T. & F.M. Costa, 2016. Survey of Insects that Attack Stored Bean Grains Vigna unguiculata (L.) and Phaseolus vulgaris L. in Porto Velho, RondĂ´nia, Brazil. EntomoBrasilis, 9 (2): 124-128. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.598

e-ISSN 1983-0572


doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.587

Taxonomia e Sistemática/ Taxonomy and Systematic

e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Gonatocerini Ashmead (Hymenoptera, Mymaridae) na Região Central do Estado do Rio Grande do Sul, Brasil: Novos Registros e Chave de Identificação Marina Rauber, Andreas Köhler, Cleder Pezzini & Vinícius Ferreira Universidade de Santa Cruz do Sul, e-mail: marina_rauber@hotmail.com cleder.pezzini@hotmail.com, vinicius--ferreira@outlook.com.

(Autor

para

correspondência),

andreas@unisc.br,

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (2): 129-136 (2016)

Registrado no ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:ADC79A4E-33D7-494E-B2EC-39AFA4E17042 Resumo. Dentre as espécies de Hymenoptera, os parasitoides representam um importante elemento da fauna neotropical por seu papel no controle da população de pragas agrícolas em programas de controle biológico. Membros de Mymaridae são parasitoides idiobiontes de ovos de insetos. Dentre estes, os Gonatocerini possuem grande importância agrícola, pois algumas espécies são utilizadas no controle biológico de Proconiini (Hemiptera: Cicadellidae). Atualmente, a tribo está dividida em 14 gêneros conhecidos. A necessidade de trabalhos taxonômicos em nível de espécie tem impedido a sua aplicação em programas de controle biológico no tabaco. Com isso, o objetivo do trabalho foi identificar vespas parasitoides de Gonatocerini depositadas na Coleção Entomológica de Santa Cruz do Sul (CESC), coletadas através de armadilhas entomológicas dos tipos Malaise e Pitfall, em lavouras de tabaco de manejos orgânico e convencional e, posteriormente, desenvolver uma chave de identificação para as espécies encontradas. Foram identificados 698 indivíduos distribuídos em 21 espécies distintas, pertencentes a quatro gêneros de Gonatocerini, sendo Gonatocerus o de maior número de indivíduos, com 475, seguido de Cosmocomoidea, com 141, Lymaenon, com 72 e Tanyxiphium com apenas 10 indivíduos, onde 84% foram coletados em lavoura de manejo orgânico e apenas 16% em manejo convencional. A espécie mais abundante foi Gonatocerus granulosus (Ogloblin, 1959), com 252 indivíduos. Das 21 espécies encontradas, 13 ainda não possuíam registro para o Brasil. Palavras-chaves: Controle biológico; Mimarídeos; Pragas agrícolas; Tabaco; Vespas parasitoides.

Gonatocerini Ashmead (Hymenoptera, Mymaridae) in the Center of Rio Grande do Sul State, Brazil: New Records and Identification Key Abstract. Among the species of Hymenoptera, the parasitoids represent an important element of Neotropical fauna for his role in population control agricultural pests in biological control programs. Members of Mymaridae are idiobiont parasitoids of insect eggs. Mimarides of Gonatocerini have great agricultural importance, because some species are used in biological control of Proconiini (Hemiptera: Cicadellidae). Currently have 14 known genera. The necessity of taxonomic works at the species level has prevented their application in biological control programs in tobacco. With that, the objective of this study was to identify parasitoid wasps of Gonatocerini deposited in the Entomological Collection of Santa Cruz do Sul (CESC), collected through entomological traps of Malaise and Pitfall in tobacco crops with organic and conventional management systems and, subsequently develop an identification key to the species found. It were identified 698 individuals in 21 different species, belonging to four genera of Gonatocerini, being Gonatocerus has the largest number of individuals, with 475, followed by Cosmocomoidea, with 141, Lymaenon, with 72 and Tanyxiphium, with only 10 individuals, where 84% were collected in organic cultivation of crops and only 16% in conventional management. The most abundant species was Gonatocerus granulosus (Ogloblin, 1959), with 252 individuals. Of the 21 species found, 13 still lack record for Brazil. Keywords: Agricultural pests; Biological control; Mimarides; Parasitoids wasps; Tobacco.

_____________________________________ Brasil tornou-se o segundo maior produtor mundial de tabaco e, desde 1993 ocupa a condição de maior exportador mundial de fumo (Moraes & Köhler 2012). A cultura apresenta grande importância econômica, devido ao elevado valor comercial e à capacidade de empregar grande número de pessoas, tanto no cultivo como na industrialização (Specht et al. 2006). No Brasil, é produzido principalmente na Região Sul, tornando-se uma das culturas mais importantes do Estado do Rio Grande do Sul (Moraes & Köhler 2012). Na agricultura existem dois tipos de manejo, o orgânico e o convencional. O manejo orgânico prioriza as fontes orgânicas de nutrientes e não utiliza agrotóxicos para o controle de insetos-praga, ao contrário do manejo convencional, que utiliza agrotóxicos (Alcântara & Madeira 2008). Em um agroecossistema, a interação inseto-planta pode ser analisada através de um contexto nutricional, no qual os insetos

considerados pragas são herbívoros adaptados aos mecanismos de defesa impostos pelas plantas (Moraes & Köhler 2012). Dentro de Hymenoptera, muitos indivíduos são de hábito predador ou parasitoide e têm sido descritos como inimigos naturais de insetos-praga, sendo considerado um importante elemento da fauna neotropical. Devido a sua capacidade de regular populações de pragas agrícolas, muitas espécies de parasitoides são utilizadas com sucesso em programas de controle biológico (Perioto et al. 2004). Indivíduos de Mymaridae são pequenas vespas que variam entre 0,2 e 3,5 mm de comprimento. Possuem a cabeça com trabéculas e suturas associadas no topo e nas laterais de cada tórulo. Asas, se presentes, normalmente com nervura ocupando menos da metade do seu comprimento. Asa anterior com uma hipoqueta projetada para trás na superfície ventral da asa, em frente à veia marginal. Asa posterior quase sempre muito estreita e pedicelada, com

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Gonatocerini Ashmead (Hymenoptera, Mymaridae) na Região…

a membrana da asa não estendida até a base. São parasitoides idiobiontes de ovos de insetos, colocados principalmente em situações protegidas (Huber 2006). A falta de trabalhos taxonômicos deste grupo, em nível de espécie, tem impedido a sua aplicação nos programas de controle biológico (Triapitsyn 2002). Segundo Noyes (2016), existem 1.616 espécies descritas de Mymaridae, agrupadas em 116 gêneros, das quais 579 ocorrem na região neotropical e 51 no Brasil (Zilch & Köhler 2016). Triapitsyn et al. (2010) forneceu um diagnóstico de Gonatocerus Nees que serve muito bem como diagnóstico da tribo Gonatocerini. Uma característica adicional não mencionada é a presença de um sulco malar distinto em quase todas as espécies incluídas na tribo, sendo esta uma característica única para reconhecer a maioria das espécies como pertencente à Gonatocerini. Atualmente, a tribo compreende 14 gêneros: Archigonatocerus Huber, Cosmocomoidea Howard, Cosmocomopsis Huber, Gahanopsis Ogloblin, Gastrogonatocerus Ogloblin, Gonatocerus Nees, Heptagonatocerus Huber, Krateriske Huber, Lymaenon Walker, Octomicromeris Huber, Progonatocerus Huber, Tanyxiphium Huber, Yoshimotoana Huber e Zeyanus Huber. Gonatocerus é o gênero mais especioso de Mymaridae, com 410 espécies registradas (Huber 2015). Muitas são utilizadas no controle biológico de Proconiini (Hemiptera: Cicadellidae) (Triapitsyn et al. 2010).

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Diversas armadilhas podem ser utilizadas na captura de himenópteros, como por exemplo, Pitfall, que geralmente são utilizadas de maneira isolada, dependendo das espécies alvo do estudo. Armadilhas como Malaise são métodos eficientes de coleta de Hymenoptera, enquanto que Pitfall são comumente utilizadas para estudos de formigas e outros insetos de solo e têm sido pouco utilizadas para levantamento de famílias de Hymenoptera (Costa et al. 2016).

Rauber et al.

de armadilhas entomológicas dos tipos Malaise e Pitfall. A distribuição das armadilhas na lavoura de tabaco era disposta em três linhas com quatro pontos (Fora, Borda, Dentro e Meio), com aproximadamente 40 m de comprimento e no mínimo 30 m de distância uma da outra, com uma Malaise e quatro Pitfall por ponto. O material tombado na CESC foi triado até nível de espécie no Laboratório de Entomologia da UNISC, através de lupa estereoscópica binocular, com o auxílio da chave de identificação de Triapitsyn et al. (2010). Devido à falta de trabalhos taxonômicos específicos, somente as fêmeas de Gonatocerini foram incluídas no estudo. As principais características para identificar as espécies são as antenas, observando-se o tamanho e a forma da clava e dos segmentos do funículo, bem como a presença ou não de mps (multiporous plate sensilla) nos segmentos ou na clava. Ainda, identifica-se através da forma do escapo e do pedicelo, da asa anterior, e também pela presença de cerdas na região do disco da asa anterior. A identificação foi feita com base na obra de Triapitsyn et al. (2010) e atualizado seguindo a reclassificação proposta por Huber (2015). Para calcular os índices de diversidade e equitabilidade, foi utilizado o software estatístico PAST (Paleontological Statistics) (Hammer et al. 2001).

Resultados e Discussão Foram identificados 698 indivíduos, distribuídos em 21 espécies de Gonatocerini, sendo 642 coletados em Santa Cruz do Sul e 56 em Passa Sete. Ocorreu-se a maior incidência de indivíduos em Santa Cruz do Sul, pois o projeto junto à JTI/Kannenberg dispunha de coletas no período de cinco safras, entre 2009 e 2014 e, para o projeto BASF, foi considerada somente uma safra, de 2009/2010. Além disso, em Santa Cruz do Sul aplicou-se tanto o manejo orgânico quanto o convencional, enquanto que em Passa Sete foi aplicado somente o manejo convencional.

Visto a importância da pesquisa na área de entomologia pela região, dominada pela agricultura, e a necessidade de controle de insetos-pragas, criou-se a Coleção Entomológica de Santa Cruz do Sul (CESC), localizada na Universidade de Santa Cruz do Sul (UNISC). Atualmente conta com cerca de três milhões de indivíduos, coletados em cultura de tabaco, sendo então a maior coleção do interior do Estado do Rio Grande do Sul, estando entre as duas megacoleções do estado.

Dos 14 gêneros de Gonatocerini citados, apenas quatro foram encontrados, sendo Gonatocerus o de maior número de indivíduos, com 475, seguido de Cosmocomoidea, com 141, Lymaenon, com 72 e Tanyxiphium com apenas 10 indivíduos (Tabela 1).

Sendo assim, o objetivo do trabalho foi identificar vespas parasitoides de Gonatocerini, depositadas na CESC, coletadas através de armadilhas entomológicas do tipo Malaise e do tipo Pitfall, em diferentes safras nos projetos junto a JTI/ Kannenberg (Japan Tobacco International) e BASF e com isso, posteriormente, desenvolver uma chave de identificação para as espécies encontradas.

Gonatocerus granulosus Ogloblin, 1959 apresentou-se com maior ocorrência de indivíduos, totalizando 252, seguida pelas espécies Gonatocerus californicus Girault, 1911 e Lymaenon pratensis Ogloblin, 1936, com 221 e 52 indivíduos, respectivamente. Em relação ao tipo de coleta, a armadilha de Malaise capturou mais espécimes, com um total de 683 indivíduos, diferentemente de Pitfall, com apenas 15 indivíduos.

Material e Métodos

Comparando-se os tipos de manejo, o orgânico apresentou maior número de parasitoides, totalizando 84% dos indivíduos, enquanto que o manejo convencional apresentou apenas 16% dos indivíduos. A maior incidência de parasitoides em lavouras de manejo orgânico se dá pelo fato de não utilizarem agrotóxicos, como é o caso do manejo convencional que, além de eliminar as pragas agrícolas, acaba prejudicando a presença dos parasitoides (Alcântara & Madeira 2008). Além disso, o orgânico apresentou maior riqueza de espécies (n = 21), porém, sua diversidade e equitabilidade foram baixas devido à eudominância de duas espécies, G. granulosus e G. californicus.

Foram identificados exemplares de Gonatocerini, depositados na Coleção Entomológica de Santa Cruz do Sul (CESC), sendo seu curador o Professor Dr. Andreas Köhler, amostrados em safras de tabaco a partir de coletas do Projeto JTI/Kannenberg, realizado em lavouras de fumo de manejo orgânico, inspecionadas anualmente e recebendo as seguintes certificações: CEE 2092/91 (União Europeia) e USA NOP – 7 CFR Part 205 (USA National Organic Program), e convencional em Santa Cruz do Sul (29°47’52.45”S, 52°21’20.57”O) e do projeto BASF, realizado em uma lavoura de manejo convencional em Passa Sete (29°28’22.77”S, 52°57’16.83”O), ambas na região central do Rio Grande do Sul, Brasil. As coletas foram realizadas em lavouras de tabaco de manejo orgânico, sem utilização de agrotóxicos e de manejo convencional, com uso de agrotóxicos, entre os meses de novembro e março, durante as safras de 2009 a 2014, através

Das 21 espécies encontradas, 13 ainda não possuíam registro prévio para o Brasil, segundo Triapitsyn et al. (2010) e Zilch & Köhler (2016), sendo este trabalho o primeiro registro das espécies para o Rio Grande do Sul (Tabela 2).

e-ISSN 1983-0572


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EntomoBrasilis 9 (2)

Tabela 1. Total de indivíduos identificados por espécie, local de coleta e tipo de armadilha do qual foram interceptados. Santa Cruz do Sul Orgânico

Santa Cruz do Sul Convencional

Espécie

Passa Sete Convencional

Total

Malaise

Pitfall

Malaise

Pitfall

Malaise

C. abbreviata

7

0

0

0

8

15

C. annulicornis

12

0

1

0

3

16

C. atriclava

1

0

0

0

0

1

C. brachyura

2

0

0

0

1

3

C. caudata

14

1

0

0

2

17

C. coxalis

2

0

0

0

13

15

C. deleoni

5

0

2

0

0

7

C. gracilicornis

0

0

4

4

0

0

C. h-lutea

0

0

0

0

1

1

C. inaudita

29

1

4

0

1

35

C. inflatiscapus

1

0

0

0

0

1

C. metanotalis

5

0

0

0

1

6

C. nigrithorax

9

0

3

0

1

13

C. tuberculifemur

3

0

0

0

0

3

C. virlai

3

0

0

0

1

4

G. appendiculatus

1

0

1

0

0

2

G. californicus

176

5

23

0

17

221

G. granulosus

218

7

19

1

7

252

L. aureus

20

0

0

0

0

20

L. pratensis

21

0

31

0

0

52

T. perforator

6

0

4

0

0

10

Total

539

14

88

1

56

698

Tabela 2. Mapa de distribuição das espécies para a região neotropical e novos registros para o Brasil e Rio Grande do Sul.

Espécies

Distribuição Neotropical Países

No Brasil

abbreviata

ARG, BOL, BRA, URY

GO, RS

annulicornis

ARG, BRA, ECU, URY, USA

MG, RS

Cosmocomoidea

atriclava*

ARG, BRA, CRI, MEX

RS

brachyura*

ARG, BRA

RS

caudata

ARG, BRA, PRY

RJ, RS

coxalis*

BRA, ECU

RS

deleoni*

ARG, BRA

RS

gracilicornis*

ARG, BRA

RS

grandis**

ARG, BRA

SC

h-lutea

ARG, BRA, PRY, URY

AL, PE, PR, RS

inaudita

ARG, BRA, URY

PR, RS

inflatiscapus*

BRA, COL, CRI, GTM

RS

metanotalis

ARG, BRA, PRI, PRY, USA

RO, RS

nigrithorax

ARG, BOL, BRA, URY

GO, RJ, RS

rufescens**

BRA

PE

tuberculifemur*

ARG, BRA

RS

uat**

ARG, BRA, CRI, MEX, PER

GO

virlai*

ARG, BRA

RS

acanophorae**

ARG, BRA

aethalionis**

ARG, BRA

RJ

pusilus**

ARG, BRA, ECU

GO, MG

131

Gahanopsis

Continua...

e-ISSN 1983-0572


Rauber et al.

Gonatocerini Ashmead (Hymenoptera, Mymaridae) na Região… Tabela 2. Continuação...

Distribuição Neotropical

Espécies

Países

No Brasil

margiscutum**

ARG, BRA

PR

membraciphagus**

ARG, BOL, BRA, CRI, ECU, MEX

Gastrogonatocerus

Gonatocerus appendiculatus*

ARG, BRA, URY

RS

californicus*

ARG, BRA, COL, MEX

RS

excisus**

ARG, BRA, URY

GO

granulosus*

ARG, BRA

RS

Lymaenon aureus

Cosmopolita, ARG, BRA, CHL

RJ, RS

litoralis**

Cosmopolita, ARG, BRA, CHL, MEX

GO

pratensis*

ARG, BRA, URY

RS

perforator*

ARG, BRA

RS

Tanyxiphium ARG: Argentina; BOL: Bolívia; BRA: Brasil; CHL: Chile; COL: Colômbia; CRI: Costa Rica; ECU: Equador; GTM: Guatemala; MEX: México; PER: Peru; PRI: Porto Rico; PRY: Paraguai; URY: Uruguai; USA: Estados Unidos da América; AL: Alagoas; GO: Goiás; MG: Minas Gerais; PE: Pernambuco; PR: Paraná; RJ: Rio de Janeiro; RO: Rondônia; RS: Rio Grande do Sul e SC: Santa Catarina. * Primeiro registro prévio para o Brasil; ** Não encontradas no presente trabalho.

Material Examinado Cosmocomoidea abbreviata Ogloblin, 1953: BRASIL, Rio Grande do Sul, Passa Sete: ♀, 30.xii.2009, (CESC. 30938/13); ♀, 14.i.2010, (CESC. 31016/07); 2♀, 29.i.2010 (CESC. 31152/10); 2♀, 12.ii.2010, (CESC. 31289/08); ♀, 18.ii.2010, (CESC. 31372/04); ♀, 13.iii.2010, (CESC. 31550/08); Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37366/09); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37935/04); ♀, 06.xii.2013, (CESC. 60458/14); ♀, 09.xii.2010, (CESC. 42782/13); ♀, 17.xii.2010, (CESC. 39211/6); ♀, 17.xii.2010, (CESC. 38398/09); ♀, 14.i.2011, (CESC. 40297/7). Cosmocomoidea annulicornis Ogloblin, 1936: BRASIL, Rio Grande do Sul, Passa Sete: ♀, 23.xii.2009, (CESC. 30837/04); ♀, 14.i.2010, (CESC. 31005/07); ♀, 29.i.2010, (CESC. 31163/15); Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♀, 03.xi.2010 (CESC. 36365/5); 2♀, 11.xi.2010, (CESC. 37470/14); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 27418/10); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37605/8); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37703/20); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37727/8); ♀, 03.xii.2010, (CESC. 38528/11); ♀, 10.xii.2010, (CESC. 38880/14); ♀, 10.xii.2010, (CESC. 38904/11); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37818/18); ♀, 26.xi.2010, (CESC. 38162/17); ♀, 06.xii.2013, (CESC. 60578/4). Cosmocomoidea atriclava Girault, 1917: BRASIL, Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♀, 07.i.2011, (CESC. 39981/7).

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Cosmocomoidea brachyura Ogloblin, 1938: BRASIL, Rio Grande do Sul, Passa Sete: ♀, 27.ii.2010, (CESC. 31428/17); Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36280/03); ♀, 03.xii.2010, (CESC. 38023/08). Cosmocomoidea caudata Ogloblin, 1935: BRASIL, Rio Grande do Sul, Passa Sete: ♀, 21.i.2010, (CESC. 31067/12); ♀, 04.xii.2010, (CESC. 31228/13); Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36456/13); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36179/1); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37380/09); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37305/07); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37501/14); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37486/11); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37597/11); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37573/7); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37935/04); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37703/20); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37807/06);

♀, 10.xii.2010, (CESC. 38359/07); ♀, 17.xii.2010, (CESC. 30211/6); ♀, 19.xii.2010, (CESC. 39010/9); ♀, 24.xii.2010, (CESC. 39625/6). Cosmocomoidea coxalis Ogloblin, 1959: BRASIL, Rio Grande do Sul, Passa Sete: ♀, 14.i.2010, (CESC. 31028/10); ♀, 29.i.2010, (CESC. 31152/10); ♀, 12.ii.2010, (CESC. 31289/08); 2♀, 12.ii.2010, (CESC. 31302/07); ♀, 18.ii.2010, (CESC. 31252/08); 2♀, 18.ii.3010, (CESC. 31372/04); ♀, 27.ii.2010, (CESC. 31416/15); ♀, 27.ii.2010, (CESC. 31428/17); 2♀, 06.iii.2010, (CESC. 31475/15); ♀, 06.iii.2010, (CESC. 31506/10); BRASIL, Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♀, 26.xi.2010, (CESC. 38274/4); ♀, 10.xii.2010, (CESC. 38330/03). Cosmocomoidea deleoni Triaptsyn, Logarzo & Virla, 2008: BRASIL, Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: 2♀, 11.xi.2010, (CESC. 37501/14); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37597/11); ♀, 09.xii.2011, (CESC. 42893/10); ♀, 16.xii.2011, (CESC. 43543/1); ♀, 06.xii.2013, (CESC. 60550/14); ♀, 12.xii.2013, (CESC. 60901/10). Cosmocomoidea gracilicornis Ogloblin, 1936: BRASIL, Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♀, 03.xii.2010, (CESC. 38559/12); ♀, 10.xii.2010, (CESC. 38018/11); ♀, 21.ii.2012, (CESC. 50241/14); ♀, 06.iii.2012, (CESC. 50577/16). Cosmocomoidea h-lutea Ogloblin, 1938: BRASIL, Rio Grande do Sul, Passa Sete: ♀, 14.i.2010, (CESC. 31016/07). Cosmocomoidea inaudita Ogloblin, 1936: BRASIL, Rio Grande do Sul, Passa Sete: ♀, 27.ii.2010, (CESC. 31428/17); Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36333/10); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36365/5); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36380/8); 3♀, 03.xi.2010, (CESC. 36347/18); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36198/08); 2♀, 10.xii.2010, (CESC. 38330/03); ♀, 24.xii.2010, (CESC. 39649/4); ♀, 31.xii.2010, (CESC. 39793/10); ♀, 07.i.2011, (CESC. 40071/7); ♀, 14.i.2011, (CESC. 40218/6); ♀, 14.i.2011, (CESC. 40308/7); ♀, 14.i.2011, (CESC. 40169/2); ♀, 21.i.2011, (CESC. 40365/07); ♀, 09.xii.2011, (CESC. 42732/12); ♀, 16.xii.2011, (CESC. 43468/4); ♀, 03.i.2012, (CESC. 42246/7); 4♀, 31.i.2012, (CESC. 48504/16); ♀, 21.ii.2012, (CESC. 50183/8); ♀, 24.i.2012, (CESC. 47815/19); ♀, 28.ii.2012, (CESC. 51051/6); ♀, 06.iii.2012, (CESC. 50422/8); ♀, 03.i.2014, (CESC. 63131/10); e-ISSN 1983-0572


♀, 03.i.2014, (CESC. 63226/4); ♀, 23.i.2014, (CESC. 66276/11); ♀, 23.i.2014, (CESC. 66048/5); 2♀, 30.i.2014, (CESC. 66400/8); ♀, 30.i.2014, (CESC. 66337/7). Cosmocomoidea inflatiscapus Huber, 1988: BRASIL, Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♀, 31.i.2012, (CESC. 48482/3). Cosmocomoidea metanotalis Ogloblin, 1938: BRASIL, Rio Grande do Sul, Passa Sete: ♀, 06.iii.2010, (CESC. 31475/15); Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36333/8); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37727/8); 2♀, 14.i.2011, (CESC. 40119/10); ♀, 09.xii.2011, (CESC. 42782/13). Cosmocomoidea nigrithorax Ogloblin, 1953: BRASIL, Rio Grande do Sul, Passa Sete: ♀, 06.iii.2010, (CESC. 31475/15); Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36365/5); 2♀, 03.xi.2010, (CESC. 36333/10); ♀, 03.xii.2010, (CESC. 38528/11); ♀, 24.xii.2010, (CESC. 39556/11); ♀, 09.xii.2012, (CESC. 42709/4); ♀, 06.xii.2013, (CESC. 60458/14); 2♀, 06.xii.2013, (CESC. 60550/14); ♀, 19.xii.3013, (CESC. 61813/7); 2♀, 30.i.2014, (CESC. 66346/5). Cosmocomoidea tuberculifemur Ogloblin, 1957: BRASIL, Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36456/13); ♀, 10.xii.2010, (CESC. 38904/11); ♀, 16.i.2014, (CESC. 64227/6). Cosmocomoidea virlai Triaptsyn, Logarzo & De Léon, 2007: BRASIL, Rio Grande do Sul, Passa Sete: ♀, 13.iii.2010, (CESC. 31529/07); Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36179/1); ♀, 09.xii.2011, (CESC. 42709/4); ♀, 19.xii.2013, (CESC. 61728/13). Gonatocerus appendiculatus Ogloblin, 1939: BRASIL, Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♀, 21.i.2012, (CESC. 50241/14); ♀, 06.xii.2013, (CESC. 60550/14). Gonatocerus californicus Girault, 1911: BRASIL, Rio Grande do Sul, Passa Sete: ♀, 14.i.2010, (CESC. 31037/08); 2♀, 21.i.2010, (CESC. 31067/12); ♀, 29.i.2010, (CESC. 31152/10); ♀, 04.ii.2010, (CESC.31228/13); 2♀, 12.ii.2010, (CESC. 31257/20); 2♀, 12.ii.2010, (CESC. 31268/01); ♀, 12.ii.2010, (CESC. 31289/08); ♀, 27.ii.2010, (CESC. 31440/14); 4♀, 27.ii.2010, (CESC. 31428/17); 2♀, 13.ii.2010, (CESC. 31571/11); ♀, 06.iii.2010, (CESC. 31475/15); Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: 3♀, 03.xi.2010, (CESC. 36468/08); 2♀, 03.xi.2010, (CESC. 36456/13); 6♀, 03.xi.2010, (CESC 36333/10); 2♀, 03.xi.2010, (CESC. 36380/8); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36365/5); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36280/03); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36347/18); 2♀, 03.xi.2010, (CESC. 36443/12); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36185/06); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36245/14); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36198/08); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36232/03); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37418/10); 2♀, 11.xi.2010, (CESC. 37515/7); 4♀, 11.xi.2010, (CESC. 37470/14); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37380/09); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37515/7); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37317/08); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37341/08); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37305/07); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 57573/7); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37486/11); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37366/09); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37597/11); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37586/13); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 373550/08); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37671/9); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37727/8); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37876/05); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37923/07); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37703/20); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37659/6); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37737/9); 2♀, 26.xi.2010, (CESC. 38178/13); ♀, 26.xi.2010, (CESC. 38274/4); ♀, 26.xi.2010, (CESC. 38292/1); 2♀, 26.xi.2010, (CESC. 38162/17); ♀, 26.xi.2010, (CESC. 37989/08); ♀, 03.xii.2010, (CESC. 38528/11); ♀, 03.xii.2010, (CESC. 38078/08); ♀, 03.xii.2010, (CESC. 38471/11); 3♀, 10.xii.2010, (CESC. 38880/143); ♀, 10.xii.2010, (CESC. 38347/11); 3♀, 10.xii.2010, (CESC. 38359/07); ♀, 10.xii.2010, (CESC. 38904/11); ♀, 17.xii.2010, (CESC. 38435/04); ♀, 19.xii.2010, (CESC. 39022/8); ♀, 24.xii.2010, (CESC. 39625/6); e-ISSN 1983-0572

EntomoBrasilis 9 (2)

♀, 24.xii.2010, (CESC. 39530/12); ♀, 24.xii.2010, (CESC. 39638/7); 2♀, 24.xii.2010, (CESC. 39556/11); 2♀, 31.xii.2010, (CESC. 39851/5); ♀, 31.xii.2010, (CESC. 39793/10); ♀, 07.i.2011, (CESC. 39999/3); ♀, 07.i.2011, (CESC. 40071/7); ♀, 14.i.2011, (CESC. 40218/6); ♀, 14.i.2011, (CESC. 40308/7); ♀, 14.i.2011, (CESC. 40297/7); 2♀, 14.i.2011, (CESC. 40231/11); ♀, 14.i.2011, (CESC. 40207/10); 12♀, 21.i.2011, (CESC. 40456/6); ♀, 21.i.2011, (CESC. 40378/4); ♀, 21.i.2011, (CESC. 40498/6); 3♀, 21.i.2011, (CESC. 40365/07); 2♀, 21.i.2011, (CESC. 40518/9); ♀, 21.i.2011, (CESC. 40444/10); ♀, 21.i.2011, (CESC. 40477/3); 2♀, 09.xii.2011, (CESC. 42782/13); ♀, 09.xii.2011, (CESC. 42893/10); ♀, 09.xii.2011, (CESC. 42709/4); 5♀, 09.xii.2011, (CESC. 42694/6); 2♀, 03.i.2012, (CESC. 46190/10); ♀, 03.i.2012, (CESC. 46076/10); 2♀, 10.i.2012, (CESC. 46511/7); ♀, 24.i.2012, (CESC. 47704/15); ♀, 31.i.2012, (CESC. 48423/9); ♀, 31.ii.3012, (CESC. 48434/8); ♀, 06.iii.2012, (CESC. 50682/7); ♀, 06.iii.2012, (CESC. 50422/8); ♀, 06.iii.2012, (CESC. 50411/10); ♀, 06.xii.2013, (CESC. 60400/9); 4♀, 06.xii.2013, (CESC. 60458/14); ♀, 12.xii.2013, (CESC. 60911/4); ♀, 12.xii.2013, (CESC. 61673/3); ♀, 12.xii.2013, (CESC. 60901/10); ♀, 27.xii.2013, (CESC. 62695/5); ♀, 03.i.2014, (CESC. 63119/8); ♀, 09.i.2014, (CESC. 63497/7); 2♀, 09.i.2014, (CESC. 63490/93); ♀, 09.i.2014, (CESC. 63568/10); 2♀, 09.i.2014, (CESC. 63460/7); ♀, 09.i.2014, (CESC. 63472/6); 10♀, 13.i.2014, (CESC. 65995/6); ♀, 16.i.2014, (CESC. 64209/6); ♀, 16.i.2014, (CESC. 64180/1); 2♀, 16.i.2014, (CESC. 64337/10); 2♀, 23.i.2014, (CESC. 65983/7); ♀, 23.i.2014, (CESC. 65995/6); 7♀, 23.i.2014, (CESC. 66058/9); 17♀, 23.i.2014, (CESC. 66069/7); 4♀, 23.i.2014, (CESC 66253/17); ♀, 23.i.2014, (CESC. 65971/6); 8♀, 23.i.2014, (CESC. 77276/11); 3♀, 30.i.2014, (CESC. 66346/5); ♀, 30.i.2014, (CESC. 66400/8); ♀, 30.i.2014, (CESC. 66337/7); BRASIL, Rio Grande do Sul: Passa Sete: ♀, 06.iii.2010, (CESC. 31475/15). Gonatocerus granulosus Ogloblin, 1959: BRASIL, Rio Grande do Sul, Passa Sete: ♀, 14.i.2010, (CESC. 31028/10); ♀, 21.i.2010, (CESC. 31117/13); ♀, 29.i.2010, (CESC. 31174/16); ♀, 12.ii.2010, (CESC. 31268/01); ♀, 27.ii.2010, (CESC. 31440/14); ♀, 27.ii.2010, (CESC. 31428/17); ♀, 06.iii.2010, (CESC. 31496/02); BRASIL, Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36468/08); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36365/5); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36380/8); 2♀, 03.xi.2010, (CESC. 36456/13); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36280/03); 2♀, 03.xi.2010, (CESC. 36333/10); 2♀, 03.xi.2010, (CESC. 36443/12); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36232/03); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36211/07); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36179/1); 2♀, 03.xi.2010, (CESC. 36224/03); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37418/10); 2♀, 11.xi.2010, (CESC. 37350/08); 2♀, 11.xi.2010, (CESC. 37380/09); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37305/07); 2♀, 11.xi.2010, (CESC. 37515/7); 3♀, 11.xi.2010, (CESC. 37470/14); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37486/11); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37341/08); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37597/11); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37727/8); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37323/07); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37866/08); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37659/6); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37703/20); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37737/9); 2♀, 26.xi.2010, (CESC. 38178/13); ♀, 26.xi.2010, (CESC. 38011/08); ♀, 26.xi.2010, (CESC. 38274/4); 2♀, 26.xi.2010, (CESC. 38162/17); ♀, 26.xi.2010, (CESC. 38292/1); ♀, 03.xii.2010, (CESC. 38528/11); ♀, 03.xii.2010, (CESC. 38043/05); ♀, 03.xii.2010, (CESC. 38471/11); ♀, 03.xii.2010, (CESC. 38087/07); ♀, 03.xii.2010, (CESC. 38653/05); ♀, 03.xii.2010, (CESC. 38062/07); 3♀, 10.xii.2010, (CESC. 38880/14); ♀, 10.xii.2010, (CESC. 38347/11); ♀, 10.xii.2010, (CESC. 38369/07); ♀, 12.xii.2010, (CESC. 39159/9); ♀, 17.xii.2010, (CESC. 39211/6); ♀, 19.xii.2010, (CESC. 39022/8); ♀, 24.xii.2010, (CESC. 39625/6); ♀, 24.xii.2010, (CESC. 39638/7); ♀, 24.xii.2010, (CESC. 39530/12); 2♀, 31.xii.2010, (CESC. 39851/5); ♀, 07.i.2011, (CESC. 40071/7); ♀, 07.i.2011, (CESC. 39999/3); ♀, 14.i.2011, (CESC. 40218/6); ♀, 14.i.2011, (CESC. 40297/7); ♀, 14.i.2011, (CESC. 40308/7); ♀, 14.i.2011, (CESC. 40231/11); 6♀, 21.i.2011, (CESC. 40456/6); ♀, 21.i.2011, (CESC. 40378/4); ♀, 21.i.2011, (CESC. 40498/6); 3♀, 21.i.2011, (CESC. 40365/07); ♀, 21.i.2011, (CESC. 40518/9); ♀,

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Rauber et al.

Gonatocerini Ashmead (Hymenoptera, Mymaridae) na Região…

21.i.2011, (CESC. 40444/10); 2♀, 09.xii.2011, (CESC. 42893/10); ♀, 09.xii.2011, (CESC. 42732/12); ♀, 09.xii.2011, (CESC. 42804/9); ♀, 09.xii.2011, (CESC. 42870/8); ♀, 09.xii.2011, (CESC. 42782/13); ♀, 09.xii.2012, (CESC. 42720/1); 2♀, 09.xii.2011, (CESC. 42694/6); ♀, 16.xii.2011, (CESC. 43543/1); ♀, 16.xii.2011, (CESC. 43389/1); ♀, 27.xii.2011, (CESC. 45666/8); ♀, 27.xii.2011, (CESC. 45645/17); ♀, 03.i.2012, (CESC. 46063/11); ♀, 03.i.2012, (CESC. 45992/2); 3♀, 03.i.2012, (CESC. 46190/10); 2♀, 03.i.2012, (CESC. 46262/3); ♀, 03.i.2012, (CESC. 46076/10); ♀, 10.i.2012, (CESC 46686/1); 3♀, 10.i.2012, (CESC. 46498/7); 10♀, 10.i.2012, (CESC. 46511/7); ♀, 17.i.2012, (CESC. 47079/7); 2♀, 17.i.2012, (CESC. 46942/9); 3♀, 17.i.2012, (CESC. 46930/15); ♀, 17.i.2012, (CESC. 46887/14); ♀, 24.i.2012, (CESC. 47972/1); 2♀, 24.i.2012, (CESC. 47794/15); 2♀, 24.i.2012, (CESC. 47987/5); 8♀, 24.i.2012, (CESC. 47915/19); 2♀, 24.i.2012, (CESC. 47855/14); 3♀, 24.i.2012, (CESC. 47908/11); 3♀, 31.i.2012, (CESC. 48482/3); ♀, 31.i.2012, (CESC 48631/8); 5♀, 31.i.2012, (CESC. 48504/16); ♀, 07.ii.2012, (CESC. 48806/14); ♀, 07.ii.2012, (CESC. 48656/11); 3♀, 07.ii.2012, (CESC. 48237/12); ♀, 07.ii.2012, (CESC. 48792/2); 3♀, 07.ii.2012, (CESC. 48643/17); 2♀, 07.ii.2012, (CESC. 48720/13); 2♀, 13.ii.2012, (CESC. 49477/8); ♀, 13.ii.2012, (CESC. 49382/14); ♀, 17.ii.2012, (CESC. 49368/17); ♀, 21.ii.2012, (CESC. 50317/1); 7♀, 21.ii.2012, (CESC. 50342/6); 2♀, 21.ii.2012, (CESC. 50175/8); 2♀, 21.ii.2012, (CESC. 50252/20); 2♀, 21.ii.2012, (CESC. 50163/9); ♀, 21.ii.2012, (CESC. 50183/8); ♀, 21.ii.2012, (CESC. 50191/6); ♀, 28.ii.2012, (CESC. 51065/6); ♀, 28.ii.2012, (CESC. 51117/16); ♀, 28.ii.2012, (CESC. 51132/8); ♀, 28.ii.2012, (CESC. 51243/7); 5♀, 28.ii.2012, (CESC. 51051/6); ♀, 28.ii.2012, (CESC. 50990/11); ♀, 06.iii.2012, (CESC. 50507/10); ♀, 06.iii.2012, (CESC. 50497/15); 5♀, 06.iii.2012, (CESC. 50481/8); ♀, 06.iii.2012, (CESC. 50589/10); 2♀, 06.iii.2012, (CESC. 50602/13); ♀, 06.iii.2012, (CESC. 50577/16); ♀, 06.iii.2012, (CESC. 50422/83); ♀, 06.xii.2013, (CESC. 60550/14); 3♀, 06.xii.2013, (CESC. 60458/14); ♀, 06.xii.2013, (CESC. 60318/4); ♀, 19.xii.2013, (CESC. 61728/13); 3♀, 27.xii.2013, (CESC. 62574/4); ♀, 27.xii.2013, (CESC. 62615/9); 3♀, 03.i.2014, (CESC. 63131/10); 2♀, 03.i.2014, (CESC. 63154/5); ♀, 09.i.2014, (CESC. 63490/9); ♀, 09.i.2014, (CESC. 63460/7); ♀, 09.i.2014, (CESC. 63568/10); ♀, 16.i.2014, (CESC. 64209/6); ♀, 16.i.2014, (CESC. 64227/6); ♀, 23.i.2014, (CESC. 66276/11); 2♀, 23.i.2014, (CESC. 66058/9); 8♀, 23.i.2014, (CESC. 66253/17); ♀, 23.i.2014, (CESC. 65983/7); ♀, 23.i.2014, (CESC. 66222/5); 2♀, 23.i.2014, (CESC. 66048/5); 3♀, 30.i.2014, (CESC. 66400/8); 4♀, 30.i.2014, (CESC. 66337/7).

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Lymaenon aureus Debauche, 1948: BRASIL, Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: 2♀, 03.xi.2010, (CESC. 36232/03); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36333/10); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37910/04); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37866/08); ♀, 31.xii.2010, (CESC. 39735/07); 4♀, 09.xii.2011, (CESC. 42782/13); 2♀, 19.xii.2011, (CESC. 42694/6); ♀, 03.i.2012, (CESC. 46076/10); 2♀, 10.i.2012, (CESC. 46511/7); ♀, 24.i.2012, (CESC. 47815/19); ♀, 21.ii.2012, (CESC. 50241/14); ♀, 06.iii.2012, (CESC. 50577/16); ♀, 03.i.2013, (CESC. 63131/10); ♀, 06.xii.2013, (CESC. 60458/14). Lymaenon pratensis Ogloblin, 1936: BRASIL, Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36456/13); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36333/10); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36198/08); 2♀, 03.xi.2010, (CESC. 36468/08); ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36365/5); 3♀, 11.xi.2010, (CESC. 37501/14); 4♀, 11.xi.2010, (CESC. 37605/8); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37380/09); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37486/11); ♀, 11.xi.2010, (CESC. 37597/11); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37035/04); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 39639/13); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37797/10); 2♀, 19.xi.2010, (CESC. 37703/20); ♀, 26.xi.2010, (CESC. 38000/05); ♀, 03.xii.2010, (CESC. 38628/12); ♀, 03.xii.2010, (CESC. 38572/9); ♀, 03.xii.2010, (CESC. 38043/05); 2♀, 10.xii.2010, (CESC. 38369/07); 2♀, 24.xii.2010, (CESC. 39638/7); ♀, 24.xii.2010, (CESC. 39530/12); ♀, 14.i.2011, (CESC. 40287/11); ♀, 21.i.2011, (CESC. 40456/6); 3♀, 09.xii.2011,

(CESC. 42782/13); 5♀, 09.xii.2011, (CESC. 42694/6); ♀, 03.i.2012, (CESC. 46063/11); ♀, 10.i.2012, (CESC. 46511/7); 2♀, 24.i.2012, (CESC. 47815/19); ♀, 24.i.2012, (CESC. 47908/14); ♀, 07.ii.2012, (CESC. 48237/12); 2♀, 07.ii.2012, (CESC. 48720/13); ♀, 28.ii.2012, (CESC. 51117/16); ♀, 28.ii.2012, (CESC. 51132/8); ♀, 03.i.2014, (CESC. 63119/8); ♀, 23.i.2014, (CESC. 66253/17). Tanyxiphium perforator Ogloblin, 1953: BRASIL, Rio Grande do Sul, Santa Cruz do Sul: ♀, 03.xi.2010, (CESC. 36179/1); ♀, 19.xi.2010, (CESC. 37935/04); ♀, 17.xii.2010, (CESC. 38379/7); 2♀, 09.xii.2011, (CESC. 42782/13); ♀, 24.i.2012, (CESC. 47908/11); ♀, 31.i.2012, (CESC. 48423/9); 2♀, 06.xii.2013, (CESC. 60550/14); ♀, 23.i.2014, (CESC. 66243/11). A partir deste estudo foi desenvolvida uma chave de identificação, adaptada das obras de Triapitsyn et al. (2010) e Huber (2015), para as espécies encontradas na região central do Rio Grande do Sul, onde apresentam mais informações e ilustrações de cada espécie. Chave para gêneros de Gonatocerini da região Central do Rio Grande do Sul, Brasil 1. Pronoto com os lobos laterais separados por área mediana; se não for dividido em lobos, pronoto muito curto e não visível em vista dorsal; dorselo em forma de alça e com margem posterior reta..................................... Lymaenon Walker, 1846 - Pronoto com os lobos laterais adjacentes, excepcionalmente separados por distinta área mediana ou, se inteiro, pronoto tão longo quanto o mesoscuto e claramente visível em vista dorsal; cabeça distintamente separada do mesoscuto; dorselo romboidal ou triangular......................................................... 2 2(1). Ovipositor exercido para além do ápice do gaster, com pelo menos 0,5 vezes o próprio comprimento.......................... ............................... Tanyxiphium perforator (Ogloblin, 1953) - Ovipositor pouco exercido para além do ápice do gaster....... ................................................................................................. 3 3(2). Propódeo liso medialmente ou, em alguns casos, com uma carina mediana incompleta ou 2 carinas submediana pouco visíveis como linhas muito finas; asa anterior com cerdas que se estende até a base da veia marginal.................... Gonatocerus Nees, 1834 - Propódeo geralmente com carinas submedianas incompletas; quando liso na parte mediana, asa anterior com cerdas ausentes ou escassas atrás da veia marginal............................. ................................................ Cosmocomoidea Howard, 1908 Chave para espécies de Lymaenon 1. Clava com 10 ou 11 mps; asa anterior 3,1 vezes mais longa do que larga........................................ L. pratensis Ogloblin, 1936 - Clava com 6 mps; asa anterior 4,4 vezes mais larga do que longa................................................L. aureus Debauche, 1948 Chave para espécies de Gonatocerus 1. Asa anterior com faixa marrom estreita que se estende desde a veia marginal ou estigmal à margem posterior da asa........ 2 - Asa anterior sem banda atrás da veia marginal ou estigmal................................................................................... 3 2(1). Antena com mps apenas nos funículos F7 e F8 e incisão no ápice da clava..................G. appendiculaus Ogloblin, 1939 - Antena com mps nos funículos F3, F5-F8, sem incisão no ápice da clava.......................................................................... 4 3(1). F5 sem ou com apenas 1 mps; asa anterior 4,2 vezes tão longa quanto larga....................... G. californicus Girault, 1911 e-ISSN 1983-0572


- F5 com 1 ou 2 mps; asa anterior pelo menos 2 vezes tão longa quanto larga...............................G. granulosus Ogloblin, 1959 Chave para espécies de Cosmocomoidea 1. Disco da asa anterior uniformemente cerdoso atrás das veias marginal e estigmal................................................................. 6 - Disco da asa anterior sem cerdas ou com apenas algumas cerdas...................................................................................... 2 2(1). Região occipital com sulco redondo ou oval alcançando a margem genal; gena aparecendo inchada.............................. 3 - Região occipital inteira, sem sulco; gena aparecendo plana em vista lateral e não inchada.................................................7 3(2). Asa anterior com linha cubital completa de cerdas, estendendo-se à base da veia marginal.................................. 4 - Asa anterior com linha cubital incompleta de cerdas, não se estendendo à base da veia marginal........................................5 4(3). Disco da asa anterior com faixa marrom atrás da veia estigmal.............................................C. h-lutea Ogloblin, 1938 - Disco da asa anterior sem faixa marrom atrás veia estigmal. ..................................................................................................5 5(4). Cabeça e mesosoma amarelos........................................ 6 - Cabeça e mesosoma escuros, do marrom ao preto.............16 6(5). Funículo F1 no máximo do tamanho do F2; F2 com 1 mps............................................................................................. ........................................................ C. inaudita Ogloblin, 1936 - Funículo F1 menor que F2; F2 com ou sem mps..................7 7(2). Propódeo distintamente esculpido entre as carinas submediana e lateral ou com rugas transversais, com linha longitudinal de punções; pecíolo mais longo do que largo.... 8 - Propódeo liso; pecíolo mais largo do que longo.................. 4 8(7). Antena com um segmento do funículo branco, contrastando fortemente com os demais segmentos............. 9 - Antena com todos os segmentos do funículo de mesma cor.. ................................................................................................ 11 9(8). Antena com um segmento do funículo totalmente branco e um parcialmente branco..................................................... 17 - Antena com dois segmentos do funículo inteiramente brancos...................................................................................10 10(9). Asa anterior uniformemente hialina, sem mancha marrom................................... C. annulicornis Ogloblin, 1936 - Asa anterior com mancha marrom pouco além da venação................................................................................... 11 11(8). Asa anterior com grande mancha marrom oval na metade apical do disco...................... C. coxalis Ogloblin, 1959

EntomoBrasilis 9 (2)

- Funículos F5 e F6 tão largos quanto longos, não necessariamente maiores que F8..........................................14 14(7). Asa anterior com linha cubital completa de cerdas.... 15 - Asa anterior sem linha cubital de cerdas, no máximo algumas cerdas logo atrás da veia estigmal e ápice da veia marginal..... ............................................................................................... 20 15(14). Asa anterior com faixa marrom estreita atrás da veia estigmal..................................................................................16 - Asa anterior hialina ou, no máximo, esfumaçada atrás da veia estigmal.......................................................................... 17 16(1). Ovipositor longo.................... C. caudata Ogloblin, 1935 - Ovipositor curto...................... C. nigrithorax Ogloblin, 1953 17(9). Funículos F5-F7 distintamente menores do que os outros segmentos do funículo; F8 tão largo quanto longo; clava pelo menos 2 vezes tão larga quanto F8...... C. atriclava Girault, 1917 - Funículos F5-F7 concolores com outros segmentos do funículo; F8 mais longo do que largo; clava tão larga quanto F8...........................................................................................18 18(17). Cabeça e mesosoma marrom escuro........................ 20 - Cabeça e mesosoma amarelos.............................................19 19(18). Funículo F1 com um ou dois mps............................. 26 - Funículo F1 sem mps..............C. metanotalis Ogloblin, 1938 20(14). Antena com pelo menos um segmento branco no funículo, contrastando com o restante dos segmentos marrons..................................................................................21 - Antena com todos os segmentos do funículo com a mesma cor.......................................................................................... 22 21(20). Funículos F2 e F3 brancos e, às vezes, a base do F4.C . gracilicornis Ogloblin, 1936 - Funículos F2, F3 e F4 marrons.......................................... 22 22(21). Antena com a base do escapo mais largo do que o vértice da radícula; asa anterior hialina uniformemente......... .................................................... C. inflatiscapus Huber, 1988 - Antena com a base do escapo diminuindo gradualmente para o ápice da radícula; asa anterior com áreas escuras............ 23 23(22). Asa anterior com uma faixa marrom distinta......... 26 - Asa anterior com duas faixas marrons distintas................ 24 24(23). Mesosoma marrom escuro........................................... .....................................................C. brachyura Ogloblin, 1938 - Mesosoma amarelo..............................................................25

- Asa anterior não como anteriormente................................12

25(24). Funículo F2 1,5 vezes tão largo quanto longo; asa anterior com banda distal uniformemente ofuscada no ápice de asa.......................................... C. abbreviata Ogloblin, 1953

12(11). Asa anterior com linha cubital completa de cerdas....... ............................................................................................... 26

- Funículo F2 1,5 vezes tão largo quanto longo; asa anterior sem banda distal................................................................... 26

- Asa anterior sem linha cubital de cerdas, no máximo algumas cerdas atrás da veia estigmal e ápice da veia marginal.........13

26(12). Escapo castanho claro, mais claro que o pedicelo e o flagelo...................................C. tuberculifemur Ogloblin, 1957

13(12). Funículos F5 ou F6 distintamente mais longos do que largos e maiores que F8............................................................. ..........................C. virlai Triaptsyn, Logarzo & De Léon, 2007

- Escapo marrom, não mais claro que o pedicelo e flagelo....... ............................ C. deleoni Triaptsyn, Logarzo & Virla, 2008

e-ISSN 1983-0572

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Rauber et al.

Gonatocerini Ashmead (Hymenoptera, Mymaridae) na Região…

AGRADECIMENTOS À Universidade de Santa Cruz do Sul e JTI, pelo apoio financeiro e fornecimento de material, e ao pesquisador John T. Huber, pelo auxílio na identificação taxonômica.

REFERÊNCIAS Alcântara, F.A.de & N.R. Madeira, 2008. Manejo do solo no sistema de produção orgânico de hortaliças. Brasília: Embrapa Hortaliças, Circular Técnica 64, 12 p. Costa, E.M., E.L. Araújo, D.R.R. Fernandes, P.A.F. Silva & R. Sales Júnior, 2016. Diversidade e métodos de amostragem de Hymenoptera na cultura da melancia no semiárido. Horticultura Brasileira 34: 257-264. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/S0102-053620160000200017. Hammer, O., D.A.T. Harper & P.D. Ryan 2001. PAST: Paleontological statistics software package for education and data analysis. Palaeontologia Electronica [online], 1: 1-9. Huber, J.T., 2006. Familia Mymaridae, p. 765-767. In: Fernández, F. & M.J. Sharkey (eds). Introducción a los Hymenoptera de la Región Neotropical. Sociedad Colombiana de Entomología y Universidad de Colombia, Bogotá, 894 p. Huber, J.T, 2015. World reclassification of the Gonatocerus group of genera (Hymenoptera: Mymaridae). Zootaxa, 3967: 1-184. DOI: http://dx.doi.org/10.11646/zootaxa.3967.1.1. Moraes, J. & A. Köhler, 2012. Flutuação populacional e distribuição espacial de Diabrotica speciosa Gemar, 1824 (Coleoptera: Chrysomelidae) em cultivo orgânico de tabaco. Bioikos, 26: 87-94.

Noyes J.S., 2016. Mymaridae. In: Universal Chalcidoidea Database. World Wide Web electronic publication. Disponível em: <http://www.nhm.ac.uk/chalcidoids>. [Acesso em: 10.i.2016]. Perioto, N.W., R.I.R. Lara, A. Selegatto & E.S. Luciano, 2004. Himenópteros parasitóides (Insecta: Hymenoptera) coletados em cultura de café Coffea arabica L. (Rubiaceae) em Ribeirão Preto, SP, Brasil. Arquivos do Instituto Biológico, 71: 41-44. Specht, A., J.V.C. Guedes, F. Sulzbach & T.G. Vogt, 2006. Ocorrência de Rachiplusia nu (Guenée) (Lepidoptera: Noctuidae) em Fumo (Nicotiana tabacum L.) no Rio Grande do Sul. Neotropical Entomology, 35: 705-706. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/S1519-566X2006000500020. Triapitsyn, S.V., 2002. Review of the Mymaridae (Hymenoptera, Chalcidoidea) of Primorskii Krai: genera Cleruchus Enock and Stethynium Enock. Far Eastern Entomologist, 122: 1-13. Triapitsyn, S.V., J.T. Huber, G.A. Logarzo, V.V. Berezovskiy & D.A. Aquino, 2010. Review of Gonatocerus (Hymenoptera: Mymaridae) in the Neotropical region, with description of eleven new species. Zootaxa, 2456: 1-243. DOI: http://dx.doi.org/10.11646/zootaxa.3644.1.1. Zilch, K. & A. Köhler, 2016. Mymaridae. In: PNUD Catálogo taxonômico da fauna do Brasil. Disponível em: <http://fauna.jbrj.gov.br/fauna/faunadobrasil/1609>. [Acesso em: 20.vi.2016]. Recebido em: 27.i.2016 Aceito em: 26.vi.2016 **********

Como citar este artigo:

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Rauber, M., A. Köhler, C. Pezzini & V. Ferreira, 2016. Gonatocerini Ashmead (Hymenoptera, Mymaridae) na Região Central do Estado do Rio Grande do Sul, Brasil: Novos Registros e Chave de Identificação. EntomoBrasilis, 9 (2): 129-136. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.587

e-ISSN 1983-0572


doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.571X e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Teste de Voo como Critério de Avaliação da Qualidade de Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle (Hymenoptera: Eulophidae)

Comunicação Científica/ Scientific Note

Elidiane Feltrin-Campos¹, Priscila Laranjeira Rôdas¹, Daniele Fabiana Glaeser², Fabrício Fagundes Pereira³ & Harley Nonato de Oliveira² 1. Pós Graduação em Entomologia e Conservação da Biodiversidade, Universidade Federal da Grande Dourados, e-mail: elidifeltrin@hotmail.com (Autor para correspondência), prih_davis@hotmail.com. 2. Embrapa Agropecuária Oeste, e-mail: daniglaeser@yahoo.com.br, harley.oliveira@embrapa.br. 3. Universidade Federal da Grande Dourados/Faculdade de Ciências Biológicas e Ambientais, e-mail: fabriciofagundes@ufgd.edu.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (2): 137-139 (2016)

Resumo. A produção de inimigos naturais com qualidade comparável àqueles encontrados na natureza é primordial para os sistemas de criação de insetos em condições de laboratório, que vise atender a programas de controle biológico. Dentre os indicadores de qualidade de parasitoides, a capacidade de voo é uma característica importante a ser avaliada em laboratório, pois está relacionada à dispersão e alcance de abrigo, alimentos e hospedeiros em condições de campo. Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle é um endoparasitoide gregário, polífago, idiobionte que parasita pupas, principalmente da ordem Lepidoptera. O objetivo deste trabalho foi avaliar a qualidade da população do parasitoide P. elaeisis, criada em pupas Diatraea saccharalis (Fabricius) em laboratório pelo teste de voo. Pupas de D. saccharalis com 24 horas de idade foram expostas ao parasitismo por fêmeas de P. elaeisis. Os adultos emergidos foram classificados de acordo com suas posições no interior da Unidade de teste em: voadores, caminhadores e não voadores. A porcentagem dos parasitoides encontrados na tampa (voadores) foi de 51,23%, no anel (caminhadores) de 23,49% e no fundo (não voadores) de 25,26%. Em razão aos percentuais de não voadores observado para outras espécies de parasitoides, o valor constatado para P. elaeisis pode significar uma queda na qualidade desse parasitoide, o que levaria a necessidade de introdução de novos indivíduos coletados em campo para recompor essa qualidade de voo. Palavras-Chave: Controle Biológico; Laboratório; Inimigos Naturais; Parasitoide; Praga.

Flight Test as Evaluation Criteria of the Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle (Hymenoptera: Eulophidae) Quality Abstract. The production of natural enemies of comparable quality to those found in nature is essential to the creation of systems of insect in laboratory conditions, which object to meet biological control programs. Among the indicators of quality of parasitoids, flight capacity is an important factor to be evaluated in the laboratory feature, because it is related to the dispersion and range of shelter, food and hosts under field conditions. Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle is a gregarious endoparasitoid, polyphagous, idiobionte and parasite pupae, especially the Lepidoptera order. The objective of this study was to evaluate the quality of the parasitoid P. elaeisis population, created in pupae of Diatraea saccharalis (Fabricius) laboratory for the flight test. Pupae D. saccharalis with 24 hours of age were exposed to parasitism by females of P. elaeisis. The emerged adults were classified according to their positions within the unit test, flyers, running and not flying. The percentage of parasitoids found on the cover (flying) was 51.23%, the ring (running) of 23.49% and the bottom (non-flying) of 25.26%. Because the percentage of non-flying observed for other species of parasitoids, the value found for P. elaeisis could mean a drop in quality of the parasitoid, which would lead to the need to introduce new individuals collected in the field to restore this quality of flight. Keywords: Biological Control; Laboratory; Natural Enemies; Parasitoid; Pest.

_____________________________________ almistichus elaeisis Delvare & LaSalle é um endoparasitoide gregário, polífago, idiobionte que parasita pupas de Lepidoptera (Pereira et al. 2008), tais como Eupseudosoma involuta (Sepp) (Arctiidae), Euselasia eucerus Hewitson (Riodinidae), Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Noctuidae), Diatraea saccharalis (Fabricius) (Crambidae), Heliothis virescens (Fabricius) (Noctuidae) e Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Noctuidae) (Bittencourt & Berti Filho 1999). Esse parasitoide vem sendo estudado como um importante agente no controle de insetos-praga florestais e agrícolas (Pereira et al. 2009) e por isso, vem sendo criado em laboratório de algumas instituições de Ensino e Pesquisa para possíveis liberações em campo.

sucesso das criações massais, teste de controle de qualidade são realizados para assegurar que um inimigo natural multiplicado em laboratório seja eficiente no controle de pragas quando liberados a campo (Prezotti et al. 2002).

A produção de inimigos naturais com qualidade comparável àqueles encontrados na natureza é um dos principais objetivos de qualquer laboratório de criação que vise atender às exigências dos programas de controle biológico. Dessa forma, para determinar o

O objetivo deste trabalho foi avaliar a qualidade da população do parasitoide P. elaeisis, criada em pupas de D. saccharalis em laboratório pelo teste de voo.

Uma das características avaliadas como controle de qualidade é a capacidade de voo e de caminhar dos inimigos naturais, pois estas estão envolvidas com a dispersão e forrageamento em campo (Gardner & Lenteren 1986; Prezotti et al. 2002). Essas características podem variar durante a criação massal, principalmente se os parasitoides são criados por várias gerações sucessivas, e por isso, devem ser monitoradas para a eficiência no controle de pragas (Prezotti et al. 2002).

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Teste de Voo como Critério de Avaliação da Qualidade de …

Como critério de avaliação utilizou-se o teste de voo, modelo ESALQ com adaptações. Para o teste utilizou-se cilindro de PVC com o interior recoberto por cartolina preta. O fundo do tubo de PVC foi vedado com plástico preto ajustado com disco de isopor. Para determinar os parasitoides caminhadores, na parte interna do tudo de PVC, um anel de cola foi pincelado a 3,5 cm da extremidade inferior do tubo. Uma placa de Petri transparente contendo cola entomológica foi encaixada na parte superior do cilindro, como armadilha para os parasitoides em voo. Cinco pupas de D. saccharalis foram individualizadas em tubos de vidro e expostas ao parasitismo por cinco fêmeas de P. elaeisis, durante 24 h. Os tubos contendo as pupas parasitadas, prestes à emergência, foram fixados individualmente no centro das unidades-teste e foram colocados sobre uma bancada, abaixo da fonte de luz, onde permaneceram por 72 h. Posteriormente avaliou-se a porcentagem de parasitoides encontrados na tampa de vidro transparente (placa de Petri com 14 cm de diâmetro x 2 cm de altura) (voadores), no fundo (não voadores) e no anel de cola (caminhadores) da unidade teste. O delineamento experimental foi inteiramente casualizado sendo os dados comparados pelo teste de Tukey a 5% de significância, utilizando-se o programa estatístico Assistat, beta 7.6 (Assistat 2011). A porcentagem média de parasitoides P. elaeisis capturados na tampa (voadores), foi de 51,23%, sendo maior que a porcentagem de parasitoides capturados no anel (caminhadores) e no fundo da unidade-teste (não voadores) (Tabela 1). Tabela 1. Modelo ESALQ para avaliação da atividade de voo de populações de Palmistichus elaeisis, em laboratório, com base na porcentagem de indivíduos capturados em diferentes locais das unidades teste (25 ± 1 ºC, 60 ± 10% UR e fotofase de 24 h). Parasitoides

Porcentagem de indivíduos capturados dentro das unidades-teste (%)

Voadores (tampa)

51,23 a

Caminhadores (anel)

23,46 b

Não voadores (fundo)

25, 26 b

CV (%)

20,82

Médias seguidas da mesma letra na coluna, não diferem pelo teste de Tukey à 5% de siginificância (p<0,05). CV = Coeficiente de variação.

A soma dos percentuais de voadores e caminhadores foi de 74,7%, e segundo Gardner & Lenteren (1986) tanto a capacidade de voar quanto de caminhar são características importantes para o desempenho do inimigo natural em condições de campo, pois estão relacionadas com o forrageamento e a dispersão no campo.

138

O percentual de voadores observados para P. elaeisis nesse experimento foram menores do que aqueles obtidos para Trichospilus diatraeae Cherian & Margabandhu 1942 (Hymenoptera: Eulophidae), quando Bellon et al. (2014) avaliaram o efeito das densidades três, cinco e 14 fêmeas do parasitoide por pupa de D. saccharalis sobre a capacidade de voo, com percentuais de 79,08%; 74,12% e 64,18% para cada densidade. A percentagem de P. elaeisis voadores também foi menor do que os percentuais observados para Trichogramma pretiosum Riley (Hymenoptera: Trichogrammatidae) (86%) (Prezotti et al. 2002), Trichogramma atopovirilia Oatman e Platner (maior que 75%) (Soares et al. 2012) e Trichogramma brassicae Bezdenko (61,4%) (Dutton & Bigler 1995). Ressalta-se que quanto maior for o percentual de voadores, melhor é a qualidade do parasitoide no que se refere à capacidade de voo e, portanto, maiores são as chances de sucesso para o controle biológico, já que facilita a dispersão em campo, assim como a capacidade forrageamento e a localização do hospedeiro (Prezotti et al. 2002).

Feltrin-Campos et al.

Apesar do tubo de ensaio utilizado no Modelo ESALQ permitir que os parasitoides após a emergência, percorressem o tubo, tendo tempo para distender suas asas e voar até a tampa da unidadeteste (Prezotti et al. 2002), muitos parasitoides não foram capturados na tampa, correspondendo aos insetos classificados como caminhadores e não-voadores. O número de parasitoides capturados nos anéis de cola (caminhadores) foi de 23,46% (Tabela 1). Esses valores são maiores que aqueles relatados por Rodrigues et al. (2009) e Soares et al. (2007) para T. pretiosum, que foram de 11 e 13% respectivamente. De acordo com Prezotti et al. (2002) quanto menor o número de indivíduos presos no anel de cola, melhor a qualidade do teste, com maior confiabilidade da avaliação. A porcentagem de insetos encontrados no fundo (não voadores) das unidades de teste foi de 25,26% (Tabela 1). Esse percentual foi maior que os valores encontrados para as gerações 35 (7,9%) e 72 (10%) de T. pretiosum (Prezotti et al. 2002) e para as diferentes densidade de fêmeas de T. diatraeae (três, cinco e 14 fêmeas) por pupa de D. saccharalis que foi de 13,9%, 7,1% e 9,9%, respectivamente (Bellon et al. 2014). Para Prezotti et al. (2002), a utilização do modelo ESALQ, permite melhor discriminação entre os insetos voadores e não voadores, pois os parasitoides que ao chegarem ao topo do tubo de ensaio, no interior da unidadeteste, ao caminharem em direção ao contrário da luz, indo em direção ao fundo, certamente possui reduzida propensão ao voo ou encontra-se com as asas deformadas. Em razão aos percentuais de não voadores observado para outras espécies de parasitoides, o valor constatado para P. elaeisis pode significar uma queda na qualidade de voo desse parasitoide, o que levaria a necessidade de introdução de novos indivíduos coletados em campo para recompor essa qualidade em condições de laboratório.

Referências Assistat, 2011. Campina Grande: Universidade Federal de Campina Grande. Versão beta 7.6, Disponível em: <http://www.assistat.com/indexp.html>. Bellon, P.P., H.N. Oliveira & F.F. Pereira, 2014. Teste de voo como critério de avaliação da qualidade de Trichospilus diatraeae (Hymenoptera: Eulophidae). Bioscience Journal, 30: 582584. Disponível em: <http://www.seer.ufu.br/index.php/ biosciencejournal/article/viewFile/15033/13778>. [Acesso em: 29.vi.2016]. Bittencourt, M.A.L. & E. Berti Filho, 1999. Preferência de Palmistichus elaeisis por pupas de diferentes lepidópteros pragas. Scientia Agricola, 56: 1281-1283. DOI: http://dx.doi. org/10.1590/S0103-90161999000500033. Dutton, A. & F. Bigler, 1995. Flight activity assessment of the egg parasitoid Trichogramma brassicae (Hymenoptera: Trichogrammatidae) in laboratory and field conditions. Entomophaga, 40: 223-233. DOI: http://dx.doi.org/10.1007/ bf02373070. Gardner, S.M. & J.C. Lenteren, 1986. Characterization of the arrestment responses of Trichogramma evanescens. Oecologia, 68: 265-270. DOI: http://dx.doi.org/10.1007/ BF00384798. Pereira, F.F., J.C. Zanuncio, J.E. Serrão, P.L. Pastori & F.S. Ramalho, 2009. Reproductive performance of Palmistichus elaeisis Delvare and LaSalle (Hymenoptera: Eulophidae) with previously refrigerated pupae of Bombyx mori L. (Lepidoptera: Bombycidae). Brazilian Journal of Biology, 69: 865-869. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/S151969842009000400014. Pereira, F.F., T.V. Zanuncio, J.C. Zanuncio, D. Pratissoli & M.T. Tavares, 2008. Species of Lepidoptera defoliators of eucalyptus as new host for the parasitoid Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae). Brazilian e-ISSN 1983-0572


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Archives of Biology and Technology, 51: 259-262. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/S1516-89132008000200004. Prezotti, L., J.R.P. Parra, R. Vencovsky, C.T. Dias, I. Cruz & M.C.M. Chagas, 2002. Teste de voo como critério de avaliação da qualidade de Trichogramma pretiosum Riley (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Adaptação de metodologia. Neotropical Entomology, 31: 411-417. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/ S1519-566X2002000300010. Rodrigues, S.M.M., M.V. Sampaio & J.E. Miranda, 2009. Avaliação da capacidade de voo, parasitismo e emergência de linhagens de Trichogramma pretiosum Riley (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Arquivos do Instituto Biológico, 76: 749-753. Soares, M.A., G.L.D. Leite, J.C. Zanuncio, S.L. Rocha, V.G.M. de Sá, & J.E. Serrão, 2007. Flight capacity, parasitism and emergence of five Trichogramma (Hymenoptera: Trichogrammatidae) species from Forest areas in Brazil. Phytoparasitica, 35: 314318. DOI: http://dx.doi.org/10.1007/BF02981165.

EntomoBrasilis 9 (2)

Soares, M.A., G.L.D. Leite, J.C. Zanuncio, V.G.M. de Sá, C.S. Ferreira, S.L. Rocha, M. Pires & J.E. Serrão, 2012. Quality Control of Trichogramma atopovirilia and Trichogramma pretiosum (Hym.: Trichogrammatidae) Adults Reared Under Laboratory Conditions. Brazilian Archives Biology Technology, 55: 305-311. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/ S1516-89132012000200018. Recebido em: 24.xi.2015 Aceito em: 26.vi.2016 **********

Como citar este artigo:

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Feltrin-Campos, E., P.L. Rôdas, D.F. Glaeser, F.F. Pereira & H.N. Oliveira, 2016. Teste de Voo como Critério de Avaliação da Qualidade de Palmistichus elaeisis Delvare & LaSalle (Hymenoptera: Eulophidae). EntomoBrasilis, 9 (2): 137-139. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.571

e-ISSN 1983-0572


doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.588 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Immatures of Wyeomyia (Tryamyia) aporonoma (Diptera: Culicidae) Collected in Artificial Breeding in the South Brazil

Comunicação Científica/ Scientific Note

Allan Martins da Silva¹, Roderlei Araújo¹ & Enéas Cordeiro Souza Filho² 1. Laboratório Central, Secretaria de Estado da Saúde do Paraná, PR, Brasil, e-mail: allan.silva@sesa.pr.gov.br (Autor para correspondência), roderleiaraujo@sesa.pr.gov.br. 2. Divisão de Doenças Transmitidas por Vetores, Secretaria de Estado da Saúde do Paraná, PR, Brasil. e-mail: eneasfilho@sesa.pr.gov.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (2): 140-142 (2016)

Abstract. Reported is a date of immature forms of Wyeomyia (Triamyia) aporonoma Dyar & Knab in artificial container, associated with Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse) is provided. The record was made during entomological survey at the municipality of Matinhos, littoral of the state of Paraná, Brazil. Keywords: Culicinae; Entomological Surveillance; Mosquitoes; Sabethini; Vector Ecology.

Imaturos de Wyeomyia (Tryamyia) aporonoma (Diptera: Culicidae) Coletados em Criadouro Artificial no Sul do Brasil Resumo. Relata-se o encontro de formas imaturas de Wyeomyia (Triamyia) aporonoma Dyar & Knab em recipiente artificial, associado ao Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse), durante inquérito entomológico no município Matinhos, litoral do estado do Paraná, Brasil. Palavras-chaves: Culicinae; Ecologia de Vetores; Mosquitos; Sabethini; Vigilância Entomológica.

_____________________________________ osquitoes belonging to the genus Wyeomyia (Diptera: Culicidae) are widespread in the American Continent. They occur in different biomes of the Nearctic and Neotropical regions. They find, in the forest environment, appropriate conditions for reproduction, shelter, food and places where their immatures can develop. In the forest, Wyeomyia females oviposit in aquatic microecosystems known as phytotelmata, which result from the accumulation of water in certain structures of terrestrial plants. Bromeliads, Araceae, bracts, bamboo internodes, tree holes, fruit peels and fallen leaves, form the natural phytotelmata that house the immature forms of Wyeomyia (Consoli & Lourençode-Oliveira 1994; Forattini 2002). It is not known exactly where in anthropic environments Wyeomyia females oviposit. According to Forattini et al. (1990), anthropic areas adjacent to the originally favored sites may harbor niches that can be occupied by sylvatic mosquitoes. Silva et al. (2004), for instance, found immature forms of Wyeomyia spp. on the bromeliads of an area impacted by mining in the municipality of Paranaguá, Brazil, demonstrating that these mosquitoes are able to colonize breeding sites in anthropic environments. It is rare to find Wyeomyia spp. in artificial containers in the American continent, but there have been a few reports. In Costa Rica, Wyeomyia (Triamyia) aporonoma Dyar & Knab immatures were found in a sink with church holy water (Kumm et al. 1940). In French Guyana, immatures of Wyeomyia argenteorostris (Bonne-Wepster & Bonne) were collected from small tanks (Floch & Abonnenc 1947). In Panama, Wyeomyia (Wyeomyia) arthrostigma (Lutz) immatures were found colonizing abandoned cans (Arnett 1949) and in Tobago the species was collected from artificial containers (Chadee et al. 1984; Chadde 1990). In Brazil

were collected eggs Wy. (Tra.) aporonoma in ovitraps traps installed in four different Paraíba Valley’s microregions, state of São Paulo (Santos-Neto & Marques 1996). Wyeomyia (Triamyia) aporonoma is widely distributed in 18 countries of the Neotropical region, from Mexico to Argentina, including Brazil (Walter Reed Biosystematics Unit. Available at: http://www.wrbu.org/). In the state of Paraná Wy. (Tra.) aporonoma has been recorded from Cambará, Londrina, Paranaguá and Foz do Iguassu (Lane & Cerqueira 1942; Guimarães et al. 2003). In Forests Wy. (Tra.) aporonoma are diurnal, and occur near the ground, where they feed on the blood of wild animals and occasionally human blood (Galindo et al. 1955; Trapido et al. 1955; Aitken 1956; Forattini et al. 1968; Roberts et al. 1981; Guimarães et al. 1985). At least some species of Wyeomyia seem to prefer natural containers in shady places in the forest ground, such as Araceae and Bromeliaceae. This may influence the choice of oviposition sites that are protected from the sun in the urban environment. However, little is known about the diversity patterns of mosquitoes in urban areas and their epidemiological implications. The epidemiological relevance of Wyeomyia lies in the maintenance of wild arboviruses. In Trinidad, the virus Kairi (Orthbunyavirus) was obtained from Wy. (Tra.) aporonoma and Wyeomyia spp. (Anderson et al. 1960). However, at the Yucatán Peninsula, in Mexico, there is evidence that this virus circulates among domestic animals and humans (Farfan-Ale et al. 2009; Blitvich et al. 2012). The virus Kairi also occurs in tropical and subtropical regions of South America, where it is potentially infectious to humans and animals, both domestic and wild. In Brazil, the virus has been

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Immatures of Wyeomyia (Tryamyia) aporonoma (Diptera: …

found in natural hosts such as monkeys and Aedini mosquitoes (Woodal 1967; Causey et al. 1961). In Argentina, it was detected in horses and humans (Calisher et al. 1988; Tauro et al. 2009). This is the first report of Wyeomyia colonizing artificial breeding sites in the South Brazil. On 07.29.2015, during entomological survey of the municipality of Matinhos, littoral of the state of Paraná, 66 immature mosquitoes were collected from water accumulated in two tires, using a fine white-mesh net (10 cm in diameter and 15 cm in length) with short cable. Of these, 16 were Wy. (Tra.) aporonoma larvae and the other 50 (46 larvae and four pupae) were Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse). The tires were in the shade, in the backyard of an educational center at an urban area (25º49,87’S; 48º32,97’W (DDM) - approximate elevation 7 meters above sea level and 450 meters far from the forest), and were being used to decorate a fern, popularly known as samambaia (Figure 1). The identification of Wy. (Tra.) aporonoma was based on morphological characters of the immatures following Lane & Cerqueira (1942) and Lane (1953), with some variations: head seta # 7 double or triple; abdomen - four dorsal setae on siphon (three simple and one preapical double or triple). Inclusion of Wy. aporonoma subgenus Triamyia was based on Motta et al. (2007). The immature forms of Ae. (Stg.) albopictus were

Silva et al.

identified based on the key by Forattini (2002). The mosquito name abbreviations follow Reinert (2009). Voucher material is deposited at the entomological collection Padre Jesus Santiago Moure (Diptera), “Universidade Federal do Paraná”, Curitiba, Paraná, Brazil (DZUP), accession numbers DZUP 249.277 to 249.279, [Wy. (Tra.) aporonoma], and DZUP 249.280 to 249.282, [Ae. (Stg.) albopictus]. The fact that immature forms of Wy. (Tra.) aporonoma were found together with Ae. (Stg.) albopictus, a synanthropic species, suggests that the former can be able to occupy the same types of artificial recipients abandoned in anthropic environments. In Florida, Wyeomyia (Wyeomyia) vanduzeei Dyar & Knab immatures was found in Bromeliaceae with Aedes (Stegomyia) aegypti (Linnaeus) or Culex (Culex) quinquefasciatus Say (Hribar et al. 2004). On a last note, the record of immatures of Wy. (Tra.) aporonoma in artificial containers brings up some questions: is this an accidental finding? Do females of Wy. (Tra.) aporonoma find new shelters and food sources in the urban areas of Parana’s littoral? These questions may possibly open up new perspectives in the study of the adaptive potential of the species in the anthropic environment.

Figure 1. Collection site of immature forms Wyeomyia (Triamyia) aporonoma e Aedes (Stegomyia) albopictus, Matinhos city, state of Paraná, Brazil (Silva, A.M.).

ACKNOWLEDGEMENTS We thank Ilda Nagafuti Diretora of the “1a Regional de Saúde de Paranaguá”, “Secretaria de Estado da Saúde do Paraná”, for her support during this work. We also thank Prof. Dr. Mário Antônio Navarro da Silva da “Universidade Federal do Paraná”, for accepting the voucher material into the entomological collection of DZUP.

141

REFERENCES Aitken, T.H.G., 1956. Entomological aspects of the Trinidad virus research program. Proceedings of the Tenth International Congress of Entomology, 3: 573-580. Anderson, C.R., T.H.G. Aitken, J.P. Speace & W.C. Downs, 1960. Kairi virus, in new virus from Trinidad forest mosquitoes. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 9: 7072.

Arnett, R.H., 1949. Notes on the distribution, habits, and habitats of some Panama culicines (Diptera: Culicidae). Journal of the New York Entomological Society, 57: 233-251. Blitvich, B.J., R. Saiyasombat, L.G. Talavera-Aguilar, J.E. GarciaRejon, J.A. Farfan-Ale, C. Machain-Williams & M.A. LoroñoPino, 2012. Orthobunyavirus Antibodies in Humans, Yucatan Peninsula, Mexico. Emerging Infectious Diseases, 18: 16291632. DOI: http://dx.doi.org/10.3201/eid1810.120492. Calisher, C.H., J.G. Oro, R.D. Lord, M.S. Sabattini & N. Karabatsos, 1988. Kairi virus identified from a febrile horse in Argentina. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 39: 519-521. Causey, O.R., C.E. Causey, O.M. Maroja & D.G. Macedo, 1961. The isolation of arthropod-born viruses including members of two hitherto undescribed serological groups, in the Amazon Region of Brazil. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 10: 227-249. Chadee, D.D., 1990. Aedes aegypti surveillance in Tobago, West Indies (1983-88). Journal of the American Mosquito Control Association, 6: 148-150. e-ISSN 1983-0572


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Chadee, D.D., N.K. Connell, A. Le Maitre & S.B. Ferreira, 1984. Surveillance for Aedes aeqypti in Tobago, West Indies (19801982). Mosquito News, 44: 490-492. Consoli, R.A.G.R. & R. Lourenço-de-Oliveira, 1994. Principais mosquitos de importância sanitária no Brasil. Rio de Janeiro, Fundação Oswaldo Cruz, 228 p. Farfan-Ale, J.A., M.A. Lorono-Pino, J.E. Garcia-Rejon, E. Hovav, A.M. Powers, M. Lin, K.S. Dorman, K.B. Platt, L.C. Bartholomay, V. Soto, B.J. Beaty, R.S. Lanciotti & B.J. Blitvich, 2009. Detection of RNA from a novel West Nile–like virus and high prevalence of an insect-specific flavivirus in mosquitoes in the Yucatan Peninsula of Mexico. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 80: 85-95. Floch, H. & E. Abonnenc, 1947. Distribution des moustiques du genre Culex en Guyane Française. Archives de l’Institut Pasteur de la Guyane Française, 146: 9. Forattini, O.P., 2002. Culicidologia médica, Identificação, Biologia, Epidemiologia, vol. II. São Paulo, Editora da Universidade de São Paulo, 864 p. Forattini, O.P., A.C. Gomes, J.D. Santos, I. Kakitani & D. Marucci, 1990. Freqüência ao ambiente humano e dispersão de mosquitos Culicidae em área adjacente à Mata Atlântica primitiva da planície. Revista de Saúde Pública, 24: 101-107. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s003489101990000200004. Forattini, O.P., O.S. Lopes & E.X. Rabello, 1968. Investigações sôbre o comportamento de formas adultas de mosquitos Silvestres no Estado de São Paulo, Brasil. Revista de Saúde Pública, 2: 111-173. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s003489101968000200002. Galindo, P., S.J. Carpenter & H.A. Trapido, 1955. Contribution to the Ecology and Biology of Tree Hole Breeding Mosquitoes of Panama. Annals of the Entomological Society of America, 48: 158-164. DOI: http://dx.doi.org/10.1093/aesa/48.3.158. Guimarães, A.É., M. Arlé & R.N.M. Machado, 1985. Mosquitos no Parque Nacional da Serra dos Órgãos, estado do Rio de Janeiro, Brasil. II. Distribuição vertical. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 80: 171-185. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s0074-02761985000200008. Guimaraes, A.É., C.M. Lopes, R.P. Mello & J. Alencar, 2003. Ecologia de mosquitos (Diptera, Culicidae) em áreas do Parque Nacional do Iguaçu, Brasil: 1 - Distribuição por hábitat. Cadernos de Saúde Pública, 19: 1107-1116. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s0102-311x2003000400032. Hribar, L.J., J.J. Vlach, D.J. Demay, S.S. James, J.S. Fahey & E.M. Fussell, 2004. Mosquito larvae (Culicidae) and other Diptera associated with containers, storm drains, and sewage treatment plants in the Florida Keys, Monroe County, Florida. Florida Entomologist, 87: 199-203. DOI:

EntomoBrasilis 9 (2)

http://dx.doi.org/10.1653/0015-4040(2004)087[0199:mlca od]2.0.co;2. Kumm, H., W. Komp & H. Ruiz, 1940. The mosquitoes of Costa Rica. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 20: 385-422. Lane, J., 1953. Neotropical Culicidae, vol. II. São Paulo, Universidade de São Paulo, 1.112 p. Lane, J. & N.L. Cerqueira, 1942. Os Sabetíneos da América (Diptera, Culicidae). Arquivos de Zoologia do Estado de São Paulo, III: 473-849. Motta, M.A., R. Lourenço-de-Oliveira & M.A.M. Sallum, 2007. Phylogeny of genus Wyeomyia (Diptera: Culicidae) inferred from morphological and allozyme data. The Canadian Entomologist, 139: 1-37. DOI: http://dx.doi.org/10.4039/ n06-088. Reinert, J.F., 2009. List of abbreviations for currently valid generic-level taxa in family Culicidae (Diptera). European Mosquito Bulletin, 27: 68-76. Roberts, D.R., A.L. Hoch, N.E. Peterson & F.P. Pinheiro, 1981. Programa multidisciplinario de vigilancia de las enfermedades infecciosas en zonas colindantes con la carretera transamazonica en Brazil. IV. Estudio entomológico. Boletín de la Oficina Sanitaria Panamericana, 91: 379-400. Santos-Neto, L.G. & C.C.A. Marques, 1996. Sobre ovos de mosquitos (Diptera, Culicidae) que colonizam recipientes artificiais. Revista Brasileira de Entomologia, 40: 17-20. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s0073-47212004000100011. Silva, A.M., V. Nunes & J. Lopes, 2004. Culicídeos associados a entrenós de bambu e bromélias, com ênfase em Aedes (Stegomyia) albopictus (Diptera, Culicidae) na Mata Atlântica, Paraná, Brasil. Iheringia. Série Zoologia, 94: 6366. Tauro, L.B., F.L. Almeida & M.S. Contigiani, 2009. First detection of human infection by Cache Valley and Kairi viruses (Orthobunyavirus) in Argentina. Transactions of the Royal Society Tropical Medicine and Hygiene, 103: 197–199. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/j.trstmh.2008.09.004. Trapido, H., P. Galindo & S.J. Carpenter, 1955. A survey of forest mosquitoes in relation to sylvan yellow fever in Panama isthmian area. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 4: 525-542. Woodall, J.P., 1967. Vírus research in Amazônia. Atas Simpósio Sobre Biota Amazônica, 6: 31-63. Received in: 30.i.2016 Accepted in: 07.v.2016

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Suggestion citation:

142

Silva, A.M. da, R. Araújo & E.C. Souza Filho, 2016. Immatures of Wyeomyia (Tryamyia) aporonoma (Diptera: Culicidae) Collected in Artificial Breeding in the South Brazil. EntomoBrasilis, 9 (2): 140-142. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.588

e-ISSN 1983-0572


doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.593 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

New Records of Distribution for Protomydas coerulescens (Olivier) (Diptera: Mydidae) Tiago Kütter Krolow¹ & Rodrigo Vieira²

Comunicação Científica/ Scientific Note

1. Universidade Federal do Tocantins, e-mail: tkkrolow@gmail.com (Autor para correspondência). 2. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, e-mail: rodrigo08vieira@gmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (2): 143-145 (2016)

Registered in the ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:FF7A96EE-8841-4C2F-BEC4-5AC1940D8FE5 Abstract. This paper provide the first record of Protomydas coerulescens (Olivier) for states of Amazonas, Rôndonia and Tocantins, Brazil. Previously, this species was recorded in Colombia and Brazil (Pará, Mato Grosso, Minas Gerais, São Paulo and Rio de Janeiro). Illustration and map of distribution of P. coerulescens are provided.

Keywords: Amazon; Brazilian diversity; map; Protomydina; Savannah.

Novos Registros de Distribuição de Protomydas coerulescens (Olivier) (Diptera: Mydidae) Resumo. Este trabalho fornece os primeiros registros de Protomydas coerulescens (Olivier) para os estados brasileiros do Amazonas, Rondônia e Tocantins, Brasil. Esta espécie possuía registros prévios para Colômbia e Brasil (Pará, Mato Grosso, Minas Gerais, São Paulo e Rio de Janeiro). Aqui são fornecidos ilustrações e um mapa atualizado dos registros de distribuição de P. coerulescens. Palavras-chave: Amazônia; Cerrado; diversidade; mapa; Protomydina.

_____________________________________ ydidae family is characterized by large and elongate flies, ranging from 11 to 60 mm, with variety of colors and often wasp-form in general aspect (Woodley 2009). At worldwide are 498 species in 66 genera (Pape et al. 2011), while at Neotropical Region are accepted 116 species in 21 genera, specifically for Brazil only 24 species are registered (Carvalho et al. 2012). Wilcox et al. (1989) proposed a new classification for the genus Mydas, species previously allocated in Mydas were rearranged in the tribe Mydini belong three subtribes and nine genera: Mydina (Mydas, Gauromydas, Ceriomydas, Utinga, Mapinguari), Protomydina (Protomydas); Stratiomydina (Stratiomydas, Chrysomydas, Baliomydas). The subtribe Protomydina differs from all other Mydini by the small ventral keel and hind spur of the hind tibiae. Protomydas is a monotypic genus of Protomydina, distributed in Forests and “caatingas” of the Neotropical Region (Wilcox et al. 1989), with only three valid species, all are found in Brazil: Protomydas coerulescens (Olivier), Protomydas leucops (Wiedemann) and Protomydas rubidapex (Wiedemann). The collection of Mydidae specimens is very rare and uncommon (Wilcox & Papavero 1971). However, we found specimens of P. coerulescens housed at CEUFT – Entomology Collection of Universidade Federal do Tocantins, Porto Nacional, TO, Brazil and INPA – Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, Brazil (see material examined). The identification of species follows Wilcox et al. (1989) and Papavero (2009). P. coerulescens (Figures 1-2) is a large species, since 27 to 40 mm length, base of costa black haired, antennae usually black, sometimes club indistinctly rusty red, male femora about six times

and female femora about eight times as long as wide (Wilcox et al. 1989). P. leucops differ from P. coerulescens by presence of several golden hairs on base of costa and male femora about seven times as long as wide, while P. rupidapex male femora is about 4.5 times as long as wide. P. coerulescens is extremely variable in wing coloration and the antennae sometimes have different colors, but is easily recognized by the examination of the male terminalia. This species is registered to GuianoBrazilian subregion. In Brazil, P. coerulescens is distributed in the following states: Pará, Mato Grosso, Minas Gerais, São Paulo and Rio de Janeiro (Wilcox et al. 1989). Table 1. Examined material including previously known distribution and new records. Locality

Specimens / Collection

Distribution

Manaus, ZF2, Km14, Torre

1♀ (INPA)

new records

Presidente Figueiredo, AM-240, km 24, Comunidade São Francisco

1♂ (INPA)

new records

Manaus, UFAM – ICHL

1♂ (INPA)

new records

Pará

Óbidos, Colônia São Tomé

(7♂ INPA)

Tocantins

Palmas, Distrito de Taquaruçu, Fazenda Encantada

previously known distribution

1♀ (CEUFT)

new records

Rondônia

Guaporé

1♀ (INPA)

new records

State

Amazonas

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New Records of Distribution for Protomydas coerulescens …

Here we expand the limits of distribution of P. coerulescens providing three new records of distribution on states of Brazilian Amazon (Amazonas and Rondônia) and Brazilian Savannah (state of Tocantins) (Table 1). Furthermore, a map with all distribution records of the species (Figure 3) and photos of dorsal and lateral habitus (Figures 1-2) are provide. Material Examined. BRASIL, AM[azonas], Manaus, ZF2, Km-14, Torre, 023521S – 600655W, 16-19.vii.2004, Arm. Malaise, J.A. Rafael, F.F. Xavier Fº & J.M. Ribeiro / Protomydas coerulescens (Oliver, 1811) ♀, det. F.S.P. Godoi, 2007 / Specimen # AAM-006845 (1♀ INPA); BRASIL, AM[azonas], Pres.[idente] Figueiredo, AM-240, km 24, Comunidade [xx1] S.[ão] Francisco, 15.vii.2002, F. F. Xavier Fº / P. coerulescens (Oliver, 1811) ♀, det. F.S.P. Godoi, 2007 / Specimen # AAM-006846 (1♂ INPA); BRASIL, AM[azonas], Manaus, UFAM – ICHL, 03º06’07” S 60º01’30”W, 04.vi.2007, A.S.Neto col. / Protomydas coerulescens (Oliver, 1811) ♂, det. F.S.P. Godoi, 2007 / Specimen # AAM-006844 (1♂ INPA); BRAZIL, Pará, Óbidos, Colônia São Tomé 01º50’46” S 55º02’23” W 01-11.ix.2001, J.A. Rafael % J.F. Vidal, rede entom.[ológica] / Specimen # AAM-006836 (1♂ INPA); same data, except: / Specimen # AAM-006837 (1♂ INPA); same data, except: / Specimen # AAM-006838 (1♂ INPA);

Krolow & Vieira

same data, except: / Specimen # AAM-006839 (1♂ INPA); same data, except: / Specimen # AAM-006840 (1♂ INPA); same data, except: / Specimen # AAM-006841 (1♂ INPA); same data, except: / Specimen # AAM-006842 (1♂ INPA); Tocantins, Palmas, [Distrito de] Taquaruçu, Faz.[enda] Encantada, 10°14’57.0”S , 48°07’35.4”W, 08-15.VI.2012, Arm. malaise, Krolow, T.K. & Lima, H.I.L. leg. (1♀ CEUFT); BRASIL, RO[ndônia], Guaporé 12139S – 603244W, 23.iv.2006 J.A. Rafael & F.F. Xavier Fº, col. Manual / Protomydas coerulescens (Oliver, 1811) ♀, det. F.S.P. Godoi, 2007 / Specimen # AAM-006843 (1♀ INPA).

Acknowledgments To Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Amazonas (FAPEAM) and Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) for the PRONEX project, Edital 016/2006, Proc. 1437/2007, CNPq Process nº: 401.243/2012–5, FAPEAM EDITAL N. 022/2013–FIXAM/AM Process nº: 062.00745/2014 and FAPEAM edital 21/2011. We thank´s to Julia Calhau for bibliography.

References

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Figure 1. Dorsal habitus of Protomydas coerulescens.

Figure 2. Lateral habitus of Protomydas coerulescens.

e-ISSN 1983-0572


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EntomoBrasilis 9 (2)

Figure 3. Map with distribution records of Protomydas coerulescens.

Carvalho, C.J.B., J.A. Rafael, M.S. Couri & V.C. Silva, 2012. Diptera, p. 701-743. In: Rafael, J.A., G.A.R. Melo, C.J.B. Carvalho, S.A. Casari & R. Constantino (Eds.). Insetos do Brasil: Diversidade e Taxonomia. Ribeirão Preto: Holos Editora, 810 p. Papavero, N., 2009. Catalogue of Neotropical Diptera. Mydidae. Neotropical Diptera, 14: 1-31. Available on: <http://revistas.ffclrp.usp.br/Neotropical_Diptera/article/ viewFile/220/175>. Pape, T., V. Blagoderov & M.B. Mostovski, 2011. Order Diptera Linnaeus, 1758, p. 222-229. In: Zhang, Z.Q. (Eds). Animal biodiversity: An outline of higher-level classification and survey of taxonomic richness. Zootaxa, 237 p. Wilcox, J. & N. Papavero, 1971. The american genera of Mydidae (Diptera), with the description of three new genera and two new species. Arquivos de Zoologia, 21: 41-119. DOI: http:// dx.doi.org/10.11606/issn.2176-7793.v21i2p41-119 Wilcox, J., N. Papavero & T. Pimentel, 1989. Studies of Mydidae (Diptera). IVb. Mydas and allies in the Americas (Mydinae: Mydini). Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém, 139 p.

Woodley, N.E., 2009. Mydidae (Mydas flies), p. 579-583. In: Brown, B.V. et al. (Eds.), Manual of Central American Diptera. Vol. 1. NRC Research Press, Ottawa, Ontario, Canada, 714 p. Received in: 24.ii.2016 Accepted in: o8.v.2016

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Suggestion citation:

145

Krolow, T.K. & R. Vieira, 2016. New Records of Distribution for Protomydas coerulescens (Olivier) (Diptera: Mydidae). EntomoBrasilis, 9 (2): 143-145. Available on: doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.593

e-ISSN 1983-0572


doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.605 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Comunicação Científica/ Scientific Note

Análise Faunística de Insetos Associados à Cultura do Quiabeiro [Abelmoschus esculentus (L.) Moench] em Plantio Comercial, no Município de Canindé de São Francisco, SE, Brasil Daniele Cristina de Oliveira Lima da Silva¹, Marcelo Alves Ramos², Henrique Costa Hermenegildo da Silva³, Ângelo Giuseppe Chaves Alves¹ 1. Universidade Federal Rural de Pernambuco/ Programa de Pós-Graduação em Etnobiologia e Conservação da Natureza, e-mail: entomologa@gmail.com (Autor para correspondência), agcalves.ufrpe@gmail.com. 2. Universidade de Pernambuco/ Departamento de Biologia, Campus Mata Norte, e-mail: marcelo.alves@upe.br. 3. Universidade Federal de Alagoas/ Departamento de Biologia, Campus Arapiraca, e-mail: hhermenegildo@gmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 9 (2): 146-149 (2016)

Resumo. A presente pesquisa objetivou estudar a entomofauna associada ao cultivo comercial de quiabo, no Município de Canindé do São Francisco (SE), por meio de análise faunística. As espécies Bemisia tabaci (Gennadius) biótipo B, Aphis gossypii (Glover), Phenacoccus sp., Icerya purchasi (Maskell)e Lagria villosa (Fabricius) foram as principais pragas do quiabeiro neste estudo. Diabrotica speciosa (Germar) e Gryllus assimilis (Fabricius) foram pragas de importância secundária. Leptoglossus zonatus (Dallas), Nezara viridula L., Pachycoris torridus (Scopoli) e Oxycarenus hyalinipennis (Costa) foram pragas esporádicas. Foram encontradas quatro espécies de insetos predadores, sendo uma constante e dominante (Cycloneda sanguinea L.), uma dispersa, mas constante (Eriopis connexa German) e duas raras (Hippodamia convergens Guérin-Méneville e Psyllobora confluens F.). Palavras-chave: Agricultura irrigada; Ambientes semiáridos; Insecta.

Insect Faunal Analysis Associated with the Commercial Cultivation of Okra [Abelmoschus esculentus (L.) Moench] in Canindé do São Francisco, SE, Brazil Abstract. This research aims to study the entomofauna associated with the commercial cultivation of okra in municipality of Canindé do São Francisco, Sergipe State, Brazil, through faunal analysis. The species Bemisia tabaci (Gennadius) biotype B, Aphis gossypii (Glover), Phenacoccus sp., Icerya purchasi (Maskell) and Lagria villosa (Fabricius) were the okra key pests. Diabrotica speciosa (Germar) and Gryllus assimilis (Fabricius) were plagues of secondary importance. And Leptoglossus zonatus (Dallas), Nezaraviridula L., Pachycoris torridus (Scopoli) and Oxycarenus hyalinipennis (Costa) were sporadic pests. Four species of predatory insects were found, a constant and dominant (Cycloneda sanguinea L.) a dispersed, but constant (Eriopis connexa German) and two rare (Hippodamia convergens Guérin-Méneville and Psyllobora confluens F.). Keywords: Insecta; Irrigated agriculture; Semi-arid environments.

_____________________________________ quiabo (Abelmoschus esculentus (L.) Moench), é tradicionalmente cultivado em regiões tropicais, devido a rusticidade e tolerância ao calor, não exigindo grande tecnologia para seu cultivo (Filgueira 2000). No Brasil, o estado de Sergipe tem se destacado como o segundo maior produtor desta espécie, por ser a cultura mais produzida nos perímetros irrigados implantados na Bacia do São Francisco (Aguiar Netto et al. 2006; Gomes et al. 2009). A tendência à monocultura do quiabeiro nesta região, aliado a utilização inadequada de pesticidas para o controle de insetos-praga, tem levado a um crescente aumento de problemas fitossanitários (Gomes et al. 2009). A amostragem de populações de insetos é um dos fundamentos do Manejo Integrado de Pragas (MIP), sendo determinante para que as várias táticas de controle de pragas em uma cultura possam ser utilizadas com critério e em tempo hábil (Lopez et al. 2012). A análise faunística, comum em estudos ecológicos é um recurso que vem sendo cada vez mais utilizado para determinar as espécies predominantes em agroecossistemas (Castelo Branco et al. 2010; Ringenberg et al. 2010). Contudo, ainda

não se encontrou registro de tais análises para amostragem da entomofauna na cultura do quiabeiro no Brasil. Sendo assim, este trabalho teve como objetivo avaliar e identificar a entomofauna associada ao cultivo comercial de quiabo, no município de Canindé do São Francisco (SE), através de análise faunística. As coletas dos insetos fitófagos e predadores foram realizadas quinzenalmente, em uma área comercial de quiabo de 64 dias localizada no Perímetro Irrigado Jacaré-Curituba, município de Canindé do São Francisco, SE (9°43’38.95”S; 37°45’11.97”O) durante o período crítico de ataque das pragas relatado pelos produtores (de agosto a novembro de 2013), perfazendo um total de nove amostragens em 120 dias. Todas as amostragens foram realizadas entre 8 h e 12 h. Na área pesquisada são aplicados fertilizantes e inseticidas sintéticos periodicamente. Os inseticidas sintéticos utilizados foram Engeo™ Pleno (Syngenta Proteção de Cultivos Ltda) e Lannate BR (Du Pont do Brasil S.A.). Ambos não possuem registro junto ao Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA) para o controle de pragas na cultura do quiabeiro. Aplicou-se o inseticida Engeo™

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Silva et al.

Análise Faunística de Insetos Associados à Cultura do …

Pleno nos dias 24 de julho e 27 de setembro de 2013, enquanto Lannate BR foi aplicado nos dias 29 de agosto, 30 de outubro e 27 de novembro de 2013, respeitando as recomendações da bula dos produtos. Foram realizadas pulverizações diretas sobre as folhas, utilizando-se um pulverizador costal de 20 L. Para retirada das plantas daninhas foi realizada capina com enxada. Além do quiabo a vegetação ao redor da área era composta por cultivos de macaxeira e milho. Utilizou-se como base para o plantio de quiabo uma área de 72 x 76 m, plantado com a cultivar Santa Cruz 47 em espaçamento de 30 cm entre fileiras. Quando as plantas estavam em fase reprodutiva (quiabeiro com 64 dias), foram monitoradas as densidades de ninfas e de adultos de cochonilha Phenacoccus sp. (Hemiptera: Pseudococcidae), e pulgões (não alados) Aphis gossypii (Glover) (Hemiptera: Aphididae) e Icerya purchasi (Maskell) (Hemiptera: Monophlebidae), além de ovos e ninfas de mosca-branca Bemisia tabaci (Gennadius) biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae). O acompanhamento desta última foi feito através da técnica de coleta de folha em sacola de plástico transparente. Os adultos dos demais insetos foram coletados com um aspirador de boca (insetos alados) ou pinças (insetos ápteros), sendo acondicionados em sacos plásticos e posteriormente rotulados e fixados com alfinetes entomológicos. Os espécimes foram identificados com o auxílio de chaves de identificação (Zucchi 1993; Gallo et al. 2002; Triplehorn & Johnson 2011) ou por comparação com o material depositado na coleção entomológica da Universidade Federal Rural de Pernambuco (UFRPE). Para o ano de 2013, que correspondeu ao período da coleta de dados, a precipitação pluviométrica média anual no município foi de 547,8 mm. A temperatura média do ar estava compreendida entre as isotermas 26 e 27 °C, com mínimas mensais entre 18 e 22 °C e máximas mensais entre 28 e 34 °C (Dados obtidos na estação meteorológica localizada no Monumento Nacional da Grota do Angico: 9°41’14.09”S, 37°41’6.77”O). Para estabelecimento dos pontos de amostragem, o campo foi dividido em doze transecções, separadas por seis metros entre si, utilizadas como guias para as coletas (Suzuki 2004). Foram amostradas duas plantas por transecção, e cada uma inspecionada utilizando-se uma lupa de bolso durante uma média de 5 a 6 min./pessoa utilizando o método de vistoria da planta inteira. Os insetos coletados foram analisados através de índices de frequência, abundância, constância e dominância.

A frequência (F) foi calculada através da percentagem de indivíduos de cada espécie, em relação ao total de indivíduos coletados. Para tanto, determinou-se o intervalo de confiança (IC) da média das frequências com 5% de probabilidade, adotando-se a seguinte classificação: mf = muito frequente (frequência maior que o limite superiordo IC a 5%); f = frequente (frequência situada dentro do ICa 5%) e pf = pouco frequente (frequência menor que o limite inferior do IC a 5%) (Thomazini &Thomazini 2002). A abundância foi determinada utilizando-se a média e o erro padrão da média do número de indivíduos coletados por espécie e o intervalo de confiança (IC), a 5% e a 1% de probabilidade, estabelecendo-se as seguintes classes de abundância: ma = muito abundante (número deindivíduos maior que o limite superior do IC a 1%); a =abundante (número de indivíduos situado entre os limitessuperiores do IC a 5 e a 1%); c = comum (número deindivíduos situado dentro do IC a 5%); d = dispersa (númerode indivíduos situado entre os limites inferiores do IC a 5 e a 1%) e r = rara (número de indivíduos menor que o limiteinferior do IC a 1%) (Thomazini & Thomazini 2002). A medida faunística de Constância foi determinada para cada espécie, avaliando-se a porcentagem de coletas que continham uma determinada espécie, calculando-se a constância através da seguinte fórmula: C = (nº coletas daespécie x / nº total de coletas) x 100. De acordo com os valores obtidos as espécies foram separadas em: w = constante (C > 50%); y = acessória (C entre 25 e 50%) e z = acidental (C < 25%) (Silveira Neto et al. 1976). Foram consideradas espécies dominantes aquelas cujos valores de frequência excederam o limite calculado pela fórmula: D = 1/ nº total de espécies x 100 (Silveira Neto et al.1976). No levantamento efetuado nos meses de agosto a novembro foram coletados 54.936 indivíduos distribuídos em três ordens [Hemiptera (54.443 indivíduos), Coleoptera (331 indivíduos) e Orthoptera (86 indivíduos)], 12 famílias e 15 espécies, sendo 11 espécies de insetos fitófagos e quatro de insetos predadores (Tabela 1). As espécies B. tabaci, A. gossypii, Phenacoccus sp. e I. purchasi dominaram no conjunto (95,41% dos indivíduos), apresentando os maiores índices de frequência, abundância, constância e dominância, causando os maiores prejuízos a cultura do quiabeiro. Diabrotica speciosa (Germar) (Coleoptera: Chrysomelidae) foi a

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Tabela 1. Índices faunísticos para as espécies de insetos coletados de agosto a novembro de 2013, em plantio de quiabeiro [Abelmoschus esculentus (L.) Moench] no Perímetro Irrigado Jacaré Curituba, Canindé de São Francisco, SE, Nordeste do Brasil. Ordem/Família

Espécie

Nome local

Nº Ind.1

%

F2

A3

C4

D5

Hemiptera/ Aphididae

Aphis gossypii

Pulgão

23.262

42,34

MF

MA

W

D

Hemiptera/ Aleyrodidae

Bemisia tabaci

Mosca-branca

20.754

37,78

MF

MA

W

D

Hemiptera/ Pseudococcidae

Phenacoccus sp.

Cochonilha

8.399

15,29

MF

MA

W

D

Hemiptera/ Monophlebidae

Icerya purchasi

Pulgão

2.028

3,69

F

MA

W

ND

Coleoptera/ Chrysomelidae

Diabrotica speciosa

Vaquinha

113

0,21

F

A

W

ND

Coleoptera/ Lagriidae

Lagria vilosa

Podador

92

0,17

F

C

W

ND

Orthoptera/ Gryllidae

Gryllus assimilis

Grilo

86

0,16

F

C

W

ND

Coleoptera/ Coccinellidae

Cycloneda sanguinea

Joaninha

63

0,11

F

C

W

ND

Coleoptera/ Coccinellidae

Eriopis connexa

Joaninha

41

0,07

F

D

W

ND

Hemiptera/ Coreidae

Leptoglossus zonatus

Percevejo

39

0,07

F

R

W

ND

Hemiptera/ Scutelleridae

Pachycoris torridus

Joaninha

15

0,03

F

R

W

ND

Coleoptera/ Coccinellidae

Hippodamia convergens

Joaninha

15

0,03

F

R

W

ND

Hemiptera/ Pentatomidae

Nezara viridula

Percevejo-verde

13

0,02

F

R

W

ND

Hemiptera/ Scutelleridae

Oxycarenus hyalinipennis

Percevejo

9

0,02

F

R

Y

ND

Coleoptera/ Coccinellidae

Psyllobora confluens

Joaninha

7

0,01

F

R

Z

ND

Número de indivíduos= total de 9 coletas (01 por quinzena) em 120 dias; 2mf=muito frequente, f=frequente, pf=pouco frequente; 3ma=muito abundante, a=abundante, c=comum, d=dispersa, r=rara; 4w=constante, y=acessória, z=acidental

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única espécie abundante e constante, ocorrendo com frequência e causando danos aparentes. Estas foram consideradas as pragas chave do quiabeiro durante o período de realização do estudo. Resultado coincidente foi relatado por Suzuki (2004) no município de Petrolina no estado de Pernambuco no qual as pragas chave na produção do quiabo foram B. tabaci e A. gossypii. A mosca-branca (B. tabaci) e os pulgões (A. gossypii e I. purchasi) são insetos polífagos, amplamente distribuídos, e relatados provocando graves danos a um grande número de plantas de interesse econômico, incluindo o quiabo (Gallo et al. 2002; Leite et al. 2005; Carletto et al. 2009; Rocca et al. 2009). Já a cochonilha Phenacoccus solenopsis Tinsley (Hemiptera: Pseudococcidae), foi observada por Santos-Cividanes et al. (2010) no estado de São Paulo (Brasil), infestando plantas de quiabeiro da variedade Santa Cruz. Três espécies foram comuns e constantes. Destas, duas são pragas [Lagria villosa Fabricius (Coleoptera: Lagriidae) e Gryllus assimilis Fabricius (Orthoptera: Gryllidae)], constituindo-se em pragas de importância secundária. Seis espécies foram raras e destas, quatro são consideradas pragas [Leptoglossus zonatus Dallas (Hemiptera: Coreidae), Nezara viridula L. (Hemiptera: Pentatomidae), Pachycoris torridus Scopoli e Oxycarenus hyalinipennis Costa (Hemiptera: Scutelleridae)] configurando-se como pragas esporádicas. Ressalta-se ser este o primeiro registro das pragas L. villosa, G. assimilis, L. zonatus, N. viridula, P. torriduse O. hyalinipennis em quiabeiro na região semiárida do Nordeste brasileiro. Foram encontradas quatro espécies de insetos predadores. Uma constante e comum [Cycloneda sanguinea L. (Coleoptera: Coccinellidae)], uma dispersa, mas constante [Eriopis connexa German (Coleoptera: Coccinellidae)] e duas raras [Hippodamia convergens Guérin-Ménevillee Psyllobora confluens F. (Coleoptera: Coccinellidae)]. Resultado semelhante foi relatado por Santos-Cividanes et al. (2010) no qual as espécies C. sanguinea, H. convergens e E. connexae foram as espécies de coccinelídeos mais comuns observadas infestando o quiabeiro no Município de Ribeirão Preto, São Paulo (Brasil). Segundo Leite et al. (2007) a joaninha C. sanguinea foi um dos predadores que mais contribuiu para o controle da mosca-branca branca B. tabaci e do pulgão A. gossypii na cultura do quiabeiro no estado de Minas Gerais (Brasil). O baixo número de espécies benéficas é um resultado indireto a aplicação de inseticidas. Estudos anteriores (Langhof et al. 2003; Suzuki 2004) apontam a aplicação de inseticidas como uma das causas do aumento na população de pragas, e diminuição da população de insetos benéficos. A espécie P. confluens encontrada neste levantamento, apresenta hábito micófago, atuando como importante agente de controle natural do fungo fitopatogênico oídio, Erysiphe cichoracearum DC. em plantas de quiabeiro no Municipio de Andradina, São Paulo (Brasil) (Santos-Cividanes & Cividanes 2009). Ressalta-se ser este o primeiro registro de espécies de insetos associados à cultura do quiabeiro em plantio comercial no Semiárido no Nordeste do Brasil, o que servirá de base para projetos futuros, em especial em programas de Manejo Integrado de Pragas relacionados à cultura.

AGRADECIMENTOS Aos agricultores e à Equipe de Assistência Técnica e Extensão Rural do Assentamento Jacaré Curituba pelo apoio logístico; Aos Doutores Thiago J. S. Alves (UFRPE), Franklin Magliano da Cunha (UFRPE) e Edmilson Santos Silva (UFAL) pelo auxílio na identificação dos insetos; À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pelo fomento.

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REFERÊNCIAS Aguiar Netto, A.O., R. Machado & M.C.V. Barreto, 2006. Diagnóstico do processo de salino-solidificação no Perímetro Irrigado Jabiberi-SE. Irriga, 11: 448-459. Disponível em: <http://www.redeacqua.com.br/wp-content/ uploads/2011/10/ArtigoIrriga2006.pdf>. Carletto, J., E. Lombaert, P. Chavigny, T. Brévault, L. Lapchin & F.Vanlerberghe-Masutti, 2009. Ecological specialization of the aphid Aphis gossypii Glover on cultivated host plants. Molecular Ecology, 18: 2198-2212. DOI: http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-294X.2009.04190.x. Castelo Branco, R.T.P., G.L.F. Portela, O.A.A. Barbosa, P.R.R. Silva & L.E.M. Pádua, 2010. Análise faunística de insetos associados à cultura da cana-de-açúcar, em área de transição floresta amazônica – cerrado (mata de cocal), no município de União – Piauí – Brasil. Semina: Ciências Agrárias, 31: 1113-1120. DOI: http://dx.doi.org/10.5433/16790359.2010v31n4Sup1p1121. Filgueira, F.A.R., 2000. Novo Manual de Olericultura: Agrotecnologia moderna na produção e comercialização de hortaliças. 3ª ed. Viçosa, Editora UFV, 402 p. Gallo, D., O. Nakano, S. Silveira Neto, R.P.L. Carvalho, G.C. Batista, E. Berti Filho, J.R.P. Parra, R.A. Zucchi, S.B. Alves, J.D. Vendramin, L.C. Marchini, J.R.S. Lopes & C. Omoto, 2002. Entomologia Agrícola. Piracicaba, FEALQ, 920 p. Gomes, C.C.S., A.O. Aguiar Neto, A.C. Barros, C.C.V. Lima & L.O. Cunha, 2009. Perfil da Produção Agrícola no Perímetro Irrigado Califórnia-SE. Revista Verde, 4: 33-40. Disponível em: <http://www.redeacqua.com.br/wp-content/ uploads/2011/10/ArtigoVerde2009.pdf>. Langhof, M., A. Gathmann, H.M. Poehling & R. Meyhofer, 2003. Impact of insecticide drift on aphids and their parasitoids: residual toxicity, persistence and recolonisation. Agriculture, Ecosystems and environment, 94: 265-274. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/s0167-8809(02)00040-3. Leite, G.L.D., M. Picanço, G.N. Jham & M.D. Moreira, 2005. Whitefly Population dynamics in okra plantations. Pesquisa Agropecuária Brasileira, 40: 19-25. DOI: http://dx.doi. org/10.1590/S0100-204X2005000100003. Leite, G.L.D., M. Picanço, J.C. Zanuncio & R. Gusmão, 2007. Factors Affecting colonization abundance of Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) on okra plantations. Ciência & Agrotecnologia, 31: 337-343. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/ S1413-70542007000200011. Lopez, O., M.M. Rach, H. Migallon, M.P. Malumbres, A. Bonastre & J.J. Serrano, 2012. Monitoring Pest Insect Traps by Means of Low-Power Image Sensor Technologies. Sensors, 12: 15801-15819. DOI: http://dx.doi.org/10.3390/s121115801. Ringenberg, R., J.R.S. Lopes, M. Botton, W.S. Azevedo-Filho & R.R. Cavichioli, 2010. Análise faunística de cigarrinhas (Hemiptera: Cicadellidae) na cultura da videira no Rio Grande do Sul. Neotropical Entomology, 39: 187-193. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s1519-566x2010000200007. Rocca, M., N.M. Greco & G.S. Mareggiani, 2009. Abundance of Icerya purchasi (Hemiptera: Margarodidae) and its parasitoid Cryptochaetum iceryae (Diptera: Cryptochaetidae) in Argentina blueberry crops. Environmental Entomology, 38: 380-386. DOI: http://dx.doi.org/10.1603/022.038.0210. Santos-Cividanes, T.M. & F.J. Cividanes, 2009. Ocorrência de Psyllobora Confluens (Fabricius) (Coleoptera: Coccinellidae) em Quiabeiro Abelmoschus esculentus L. em Andradina, SP. Arquivos do Instituto Biológico, 76: 741-743. Santos-Cividanes, T.M., F.J. Cividanes, A.A. Ribeiro & M.V. Leite, 2010. Diversidade de Coccinellidae na cultura do quiabeiro em Ribeirão Preto, São Paulo. Pesquisa & Tecnologia, 7: 1-5. Silveira Neto, S., O. Nakano, D.Barbin & N.A. Villa Nova, 1976. Manual de ecologia dos insetos. Piracicaba, Ceres, 419 p. Suzuky, D.K., 2004. Entomofauna fitófaga e predadora associada ao quiabeiro Abelmoschus esculentos L. (Moench) em um agroecossistema do semi-árido de Pernambuco. Dissertação

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Maio - Agosto 2016 - www.periodico.ebras.bio.br


Maio - Agosto 2016 - www.periodico.ebras.bio.br

(Mestrado em Biologia Animal) - Universidade Federal de Pernambuco. 56 p. Thomazini, M.J. & A.P.B.W. Thomazini, 2002. Diversidade de abelhas (Hymenoptera: Apoidea) em inflorescências de Piper hispidinervum (C.DC.). Neotropical Entomology, 31: 27-34. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/s1519566x2002000100004. Triplehorn, C.A & N.F. Johnson, 2011. Estudos dos insetos: Tradução de Borror and Delong’s introduction to the study of insects. 7. Ed. São Paulo, Cengage Learning, 809 p.

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Zucchi, R.A., S. Silveira Neto & O. Nakano, 1993. Guia de identificação de pragas agrícolas. Piracicaba, FEALQ, 142 p. Recebido em: 03.v.2016 Aceito em: 26.vi.2016 **********

Como citar este artigo:

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Silva, D.C.O.L., M.A. Ramos, H.C.H. Silva & Â.G.C. Alves, 2016. Análise Faunística de Insetos Associados à Cultura do Quiabeiro [Abelmoschus esculentus (L.) Moench] em Plantio Comercial, no Município de Canindé de São Francisco, SE, Brasil. EntomoBrasilis, 9 (2): 146-149. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v9i2.605

e-ISSN 1983-0572


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